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Endoparasitas de uma comunidade de anuros do bioma Cerrado, Nordeste do Brasil

Bárbara Rodrigues dos Santos ; Samuel Vieira Brito
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Universidade Federal do Maranhão, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde,
Departamento de Biologia,  Av. dos Portugueses, 1966, CEP 65080-805 - São Luís, MA -
Brasil

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Universidade Federal do Maranhão, Centro de Ciências Agrárias e Ambientais, Colegiado do
Curso de Ciências Biológicas, Br 222, Km 04, Boa Vista, CEP 65500000 - Chapadinha, MA -
Brasil
Autor para correspondência: Bárbara Rodrigues dos Santos, e-mail:
barbara.rodrigues_@outlook.com

Resumo  
O Brasil possui uma grande diversidade de anuros e diferentes aspectos da biodiversidade de
helmintos associados a estes vertebrados vêm sendo investigados. No presente estudo, foi
estudada a fauna de helmintos de 191 indivíduos pertencentes a 19 espécies e 5 famílias de
anuros do Cerrado. 152 hospedeiros estavam parasitados (prevalência geral de 79,58%).
Encontramos 8403 endoparasitas no total, pertencentes a 10 táxons: 7 Nematoda (Rhabdias
sp. Physaloptera sp., Physalopteroides sp., Cosmocerca sp., Cosmocercoides sp.,
Oswaldocruzia sp. e um Cosmocercidae não identificado), 2 Acanthocephala
(Centrorhynchus sp. e 1 Acanthocephala não identificado) e  1 Cestoda não identificado.
Cosmocercidae, Rhabdias sp. e Acanthocephala foram os parasitas mais comuns na
comunidade hospedeira. Hospedeiros mais pesados e maiores em CRC tiveram maior
abundância de parasitas e os machos foram mais parasitados que as fêmeas. Cosmocerca sp.
foi o parasita menos específico e Centrorhynchus sp. foi o mais específico, de acordo com o
índice STD* de especificidade Como esperado, as espécies de parasitas mostraram-se
agregadas espacialmente, porém nenhuma característica biológica testada, tanto de
hospedeiros quanto de parasitas, influenciou os níveis de agregação encontrados. 17 novos
registros de hospedeiros são relatados. 
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Palavras-chave: Comunidade de endoparasitas; Agregação parasitária; Interações parasito-

hospedeiro.
Introdução

Os parasitas compreendem uma grande parcela de toda a biodiversidade existente e

são importantes componentes dos ecossistemas e de teias alimentares (Combes 1996; Dunne
et al. 2013; Weinstein e Kuris 2016). Investigações mostram que parasitas são capazes de
regular o crescimento de populações hospedeiras (Anderson e May 1978), ter impactos sobre
a biodiversidade (prejudiciais ou não), sobre a estrutura de comunidades hospedeiras e
ecossistemas (Combes 1996; Goater et al. 2014) e por isso seu papel nesses diversos níveis
vem, cada vez mais, sendo considerado (Lafferty e Kuris 2002). Assim, uma abordagem
ecológica na parasitologia é necessária, pois muitas vezes é uma disciplina com maior
enfoque médico e veterinário (Kennedy 2006).

         A relação entre parasitas e hospedeiros é íntima, complexa e essencialmente ecológica

(Bush et al. 2001). Os hospedeiros servem de hábitat e afetam o ciclo de vida do parasita. Por
outro lado, os parasitas retiram nutrientes do hospedeiro, mas tem que lidar com um hábitat
vivo e com as respostas imunológicas do hospedeiro (Bush et al. 2001). Por causa das
diferenças entre espécies hospedeiras, sua fisiologia, comportamento e habitat, os efeitos
causados pelos parasitas variam muito (Bower et al. 2019), podendo ser leves ou até mesmo
letais para um indivíduo (Cain et al. 2018). Em resumo, para uma espécie ser considerada um
parasita tem que atender aos seguintes requisitos: utilizar o hospedeiro como hábitat;
depender nutricionalmente do hospedeiro; e causar dano ao hospedeiro (Anderson e May
1978). 

         A biodiversidade de parasitas pode ser estudada em diversas escalas (desde um

hospedeiro individual até áreas geográficas). No entanto, esse conhecimento ainda é restrito a
determinados táxons de hospedeiros, habitats e regiões do globo. Além disso, somente
podemos conhecer essa diversidade depois que espécies hospedeiras forem conhecidas pela
ciência (Poulin e Morand 2004). Ainda assim, pesquisas nesse sentido são tão importantes
quanto conhecer a biodiversidade do planeta como um todo (Goater et al. 2014).

         O pressuposto de que o aumento da diversidade de recursos (nesse caso o hospedeiro)

pode permitir que um número maior de espécies de consumidores (parasitas) coexista,
provavelmente justifica a correlação positiva entre riqueza de parasitas e a riqueza de
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hospedeiros (Morand et al. 2015; Kamiya et al. 2014a). Essa é uma relação esperada, se
considerarmos que espécies hospedeiras abriguem pelo menos uma espécie específica de
parasita. Portanto, locais com grande diversidade de hospedeiros devem abrigar uma
diversidade de parasitas equivalente (Poulin et al. 2011a).

         Uma comunidade de parasitas e sua estrutura resultam de processos ecológicos e

evolutivos, embora seja difícil separar a real importância relativa de cada um desses fatores
(Janovy et al. 1992). Para Janovy et al. (1992), cada fator atua em diferentes componentes da
comunidade. A presença de uma espécie parasita em uma espécie hospedeira tem forte
influência de fatores evolutivos. Já a estrutura populacional daquela espécie parasita
(prevalência e abundância, por exemplo) resulta mais de fatores ecológicos (Janovy et al.
1992). Um conjunto de descritores é utilizado para uma melhor compreensão das populações
e da estrutura da comunidade parasitária. Entre eles podemos citar a prevalência, abundância,
intensidade e riqueza de parasitas (Bush et al. 1997).

         Assim como outros organismos, os parasitas restringiram seus nichos (Holmes 1990;
Rohde 1994) e na maioria das vezes são altamente especializados (Combes e Théron 2000). O
nível de especificidade pode variar entre cada espécie parasita (Goater et al. 2014). De acordo
com Combes e Théron (2000), devido à essa especialização, indivíduos de uma espécie
parasita são agregados em três níveis: (1) em poucas espécies hospedeiras; (2) em poucos
indivíduos de uma população hospedeira; e (3) em poucos microhabitats no corpo do
hospedeiro. Tal especialização pode eventualmente trazer restrições ou benefícios ao parasita
(Combes e Théron 2000). Aqui abordaremos os dois primeiros níveis.

         O primeiro nível diz respeito à restrição de parasitas a espécies hospedeiras

específicas, a especificidade do hospedeiro (Holmes 1990; Goater et al. 2014).  Embora cada
indivíduo parasita tenha capacidade de explorar um único hospedeiro individual (uma única
espécie) em determinado momento de seu ciclo de vida, ele pode ter várias espécies como
potenciais hospedeiros (Price 1977). Muitas vezes, parasitas são adaptados em explorar
somente uma ou poucas espécies hospedeiras aparentadas taxonomicamente. Além disso, a
distribuição geográfica de um parasita específico deve corresponder aos limites de seus
hospedeiros (Brown & Lomolino 1998; Poulin 2007a).

         Parasitas generalistas têm uma baixa especificidade e por isso infectam uma ampla
variedade de hospedeiros. Por outro lado, os especialistas têm alta especificidade e ocorrem
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em uma gama mais restrita de espécies hospedeiras (Poulin 1997). Essa importante
característica dos parasitas nos fornece a amplitude de seu nicho e até mesmo a probabilidade
de ajuste a novos hospedeiros e hábitats após sua introdução em uma nova área (Poulin e
Mouillot 2003). No entanto, é importante destacar que embora tradicionalmente  seja medida
simplesmente como o número de espécies hospedeiras utilizadas por um parasita, a
especificidade também deve considerar a importância ecológica de cada espécie hospedeira
para população do parasita, bem como a distância filogenética dos hospedeiros e até mesmo
se o parasita explora os mesmos hospedeiros em diferentes áreas geográficas (Poulin e
Mouillot 2005; Poulin et al. 2011b). A especificidade do hospedeiro pode surgir da atuação de
fatores ecológicos mais imediatos ou através da coevolução entre hospedeiros e parasitas
(Rohde 1994; Poulin e Morand 2000a).

         O segundo nível é um padrão que também é comumente observado em sistemas

parasita-hospedeiro: a distribuição espacial agregada de parasitas, em que uma grande
porcentagem dos indivíduos parasitas se concentra em poucos indivíduos hospedeiros (Poulin
2007a, b). A agregação de parasitas em poucos hospedeiros é resultado de processos que não
são constantes para uma mesma espécie, ao longo do tempo e do espaço, caracterizando um
fenômeno dinâmico (Poulin 2007a). Diversos índices são utilizados para medir os níveis de
agregação. Entre eles podemos citar a razão da variância para o número médio de parasitas
por hospedeiro, o parâmetro K para a distribuição binomial negativa, o índice de discrepância
(D) de Poulin e a Lei de Taylor (Wilson et al. 2002; Poulin 2007a; Mcvinish e Lester 2020).

Considerada a "primeira lei do parasitismo" (Poulin 2007b), a agregação de parasitas

tem importantes implicações para a dinâmica parasita-hospedeiro. Quando estão agregados,
os parasitas têm um papel regulador em populações hospedeiras, estabilizando a associação
parasita-hospedeiro (Anderson e May 1978). A agregação pode afetar a regulação da própria
população de parasitas (Jaenike 1996). Nesse sentido, parasitas que não são agregados
geralmente ocorrem em infrapopulações com intensidades onde os efeitos dependentes da
densidade são pouco significativos. Já parasitas com altos níveis de agregação ocorrem em
infrapopulações em que esses efeitos são mais fortes (Anderson e Gordon 1982). 

A competição interespecífica de parasitas contribui para aumentar a agregação, pois

determinada espécie tende a se acumular em hospedeiros que não abriguem espécies
concorrentes (Poulin 2007a). Nesse sentido, os trabalhos de Dobson (1985) e Dobson e
Roberts (1994) sugerem que a agregação é importante para garantir a coexistência de
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diferentes espécies de parasitas na mesma população hospedeira ou no mesmo indivíduo. Para

Dobson (1985), distribuições altamente agregadas de diferentes espécies de parasitas também
podem permitir graus significativos de sobreposição de nicho. Além disso, a probabilidade de
acasalamento dos parasitas é maior em hospedeiros que abrigam muitos parasitas, já que a
chances de encontrar o sexo oposto é maior em comparação com hospedeiros que abrigam
poucos parasitas. Daí a importância dos níveis de agregação nas chances de reprodução dos
parasitas (Kennedy 2006).

Dados de campo e experimentais vêm sendo utilizados para compreender quais os

mecanismos que levam à agregação em diferentes sistemas parasita-hospedeiro (por exemplo,
Galvani 2003; Poulin 2013; Johnson e Hoverman 2014; Koprivnikar et al. 2018; Tinsley et al.
2020). De acordo com Anderson & Gordon (1982) a principal causa da agregação em uma
população hospedeira é a estocasticidade ambiental. Tais fatores ambientais incluem tanto o
hospedeiro quanto o habitat do hospedeiro. Mudanças nos parâmetros físicos do ambiente,
clima ou susceptibilidade do hospedeiro, por exemplo, governam o número de parasitas por
hospedeiro e, portanto, os níveis de agregação (Anderson e Gordon 1982). As forças que
promovem a agregação são mais fortes que aquelas que atuam antagonicamente para diminuí-
la (Poulin 2007a), embora existam algumas exceções a este padrão. Entre as forças ecológicas
que atuam para tornar a distribuição de parasitas mais uniforme ou aleatória, estão a
mortalidade parasitária dependente da intensidade e a mortalidade do hospedeiro induzida por
parasitas (Anderson e Gordon 1982). A heterogeneidade de exposição dos hospedeiros aos
parasitas e a heterogeneidade na susceptibilidade do hospedeiro à infecção são os principais
fatores que propiciam a agregação de parasitas (Poulin 2007a; Warburton e Vonhof 2018). 

Parasitas frequentemente têm ciclos de vidas complexos (Bush et al. 1997). Quando
eles necessitam de um único hospedeiro para atingir a maturidade sexual, caracterizam-se por
ter um ciclo de vida direto. Já os parasitas que têm hospedeiros intermediários obrigatórios,
nos quais o parasita passa por alguma mudança no desenvolvimento ou morfologia e atinge a
maturidade sexual somente no hospedeiro definitivo, diz-se que eles têm ciclo de vida indireto
(Bush et al. 2001). Os helmintos podem apresentar ciclo de vida direto ou indireto,
dependendo do táxon. A transmissão ocorre pela predação do hospedeiro intermediário pelo
hospedeiro definitivo ou pela ingestão de estágios infecciosos de vida livre (Poulin et al.
2011a).      
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Anfíbios (Anura, Urodela e Gymnophiona) são hospedeiros de uma rica diversidade

de parasitas  (helmintos, protozoários, anelídeos, artrópodes, bactérias, vírus), podendo ser
infectados tanto na fase adulta quanto na larval (Duelmann e Trueb 1994; Bower et al. 2019).
O modo de vida dos anfíbios sugere que eles são particularmente susceptíveis a infecção por
parasitas. A permanência em habitats úmidos, a aglomeração de indivíduos, especialmente na
época de reprodução, e a alternância para ambientes terrestres pode favorecer a transmissão
de parasitas, com variados tipos de ciclo de vida, resultando em uma rica diversidade de
parasitas (Tinsley 1995). Nesse sentido, os anfíbios representam bons modelos para o estudo
da relação parasita-hospedeiro bem como para demais estudos ecológicos, pois ocupam uma
grande diversidade de habitats e exibem grande variedade de histórias de vida e modos
reprodutivos (especialmente anuros) (Duellman 1989; Aho 1990). Conforme observado por
Aho (1990), as comunidades de helmintos de anfíbios diferem significativamente daquelas
encontradas em outras classes de vertebrados. De acordo com o levantamento de Campião et
al. (2014a), 88 espécies de anfíbios do Brasil (em sua maioria anuros) apresentaram registros
de infecção. O Brasil também foi o país da América do Sul que apresentou a maior
diversidade de helmintos, fato corroborado por sua extensa área e biodiversidade de anuros
(Campião et al. 2014a).

         Os helmintos são parasitas de anuros frequentemente encontrados nos pulmões e no

trato gastrointestinal (Moretti et al. 2017; Silva et al. 2018) embora pouco se saiba sobre os
efeitos que ocasionam nesse grupo (Kelehear et al. 2019). Os parasitas de anuros mais
comuns são os nematóides, seguidos pelos trematódeos, acantocéfalos e cestóides (Campião
et al. 2014a). Os trematódeos, apesar de não serem os mais comuns, são exemplos de
importantes parasitas de anfíbios (Campião et al. 2014a; Fernandes e Kohn 2014).
Malformações nos membros de anfíbios da América do Norte têm sido associadas ao
Trematódeo do gênero Ribeiroia (Johnson e Lunde 2005; Vitt e Caldwell 2014). Já Kelehear
et al. (2019) observaram experimentalmente uma redução no desempenho locomotor e
crescimento de Rhinella horribilis infectado por nematódeos do gênero Rhabdias.

         Atualmente, 7347 espécies de anfíbios anuros são descritos no mundo todo (Frost
2021). Essas espécies têm tido um declínio global em suas populações, principalmente na
região Neotropical (Stuart et al. 2004; Verdade et al. 2010; Vitt e Caldwell, 2014; Cain et al.
2018). Com isso, 30% das espécies anuros estão ameaçadas de extinção (Vitt e Caldwell,
2014). A causa dos declínios é enigmática para a maioria das espécies, mas possíveis
influências incluem a perda de hábitat, poluição, introdução de espécies exóticas, mudanças
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climáticas e patógenos (Duelmann e Trueb, 1994; Daszak et al. 2003; Stuart et al. 2004; Vitt e
Caldwell 2014; Cain et al. 2018).

         No Brasil, a ordem Anura é representada por 1144 espécies, 107 gêneros e 20 famílias
(Segalla et al. 2021). No Cerrado, os anuros também são os anfíbios mais comuns, sendo
conhecidas 209 espécies, 108 delas consideradas endêmicas (51,7%) (Valdujo et al. 2012).
Esse nível de endemismo é o maior entre todos os grupos de vertebrados do Cerrado (Klink e
Machado 2005). O Cerrado, um dos maiores hotspots do mundo (Myers et al. 2000; Vitt e
Caldwell 2014), é composto principalmente por Savanas, mas também é formado por
mosaicos de vegetação que são importantes para a sobrevivência de muitas espécies locais
(Silva et al. 2006). O Cerrado ocupa cerca de 21% da área total do Brasil. No entanto,
somente cerca de 20% dessa área permanece intacta, devido à conversão para pastos e
agricultura de milho e soja (Klink e Machado 2005; Vitt e Caldwell 2014). A perda e
fragmentação de habitat desse bioma é uma ameaça importante para as populações de anfíbios
(Duellman e Trueb 1994; Vitt e Caldwell 2014), especialmente porque ela pode ocasionar a
perda de muitas espécies endêmicas (Stuart et al. 2004; Klink e Machado 2005). O bioma
também possui uma marcada sazonalidade e alta heterogeneidade ambiental (Oliveira e
Marquis 2002; Silva et al. 2006). Poulin et al. (2011a) ressalta que é de se esperar que locais
considerados hotspots de diversidade de hospedeiros sejam também hotspots de diversidade
de parasitas.        

Embora os estudos com a fauna de helmintos de anuros venham crescendo nos últimos
anos, cerca de 92% dos anfíbios brasileiros ainda não foram estudados quanto à fauna de
helmintos (Campião et al. 2014a). Nesse sentido, o Cerrado ainda conta com dados
incipientes. Entre eles, podemos destacar o trabalho de Toledo et al. (2013a) que verificou a
presença de Ochoterenella digiticauda (Nematoda: Onchocercidae) infectando Hypsiboas
lundii, anuro endêmico do Cerrado; Queiroz et al. (2020) que analisaram a fauna de helmintos
de 8 espécies de anuros do Cerrado e Aguiar et al. (2021) que analisaram a fauna de helmintos
de 25 espécies de anuros em uma área de transição Cerrado-Mata Atlântica.

         Portanto, este estudo tem como objetivos: 1- conhecer a diversidade e estrutura da
comunidade de helmintos de anuros em uma área de Cerrado; 2- comparar a riqueza,
prevalência e intensidade de parasitas; 3- Avaliar a influência de características biológicas dos
hospedeiros na abundância de parasitas; 4- conhecer os níveis de especificidade e agregação
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dos parasitas; e 5- avaliar quais características da biologia dos hospedeiros e dos parasitas
influenciam os níveis de agregação parasitária.

Materiais e métodos

   Área de estudo 

A coleta de hospedeiros foi conduzida na Reserva do Itamacaoca, no município de

Chapadinha, estado do Maranhão, Nordeste do Brasil, na área de Cerrado. A Reserva do
Itamacaoca abrange cerca de 460 ha e nela se localiza a Barragem do Itamacaoca, principal
fonte de água potável para a região urbana do município de Chapadinha (Silva et al. 2008). 

A Reserva é composta por um mosaico de vegetação, com Matas Ciliares, Matas de

Galeria, Campos Cerrados e Relictos de Cerradões. Porém, devido ao avanço da fronteira
agrícola no município, há perda e fragmentação de hábitat na região (Silva et al. 2008). O
clima é quente e semi-úmido, com temperatura média anual variando de 28 ° C a 30 ° C, com
regime de precipitação de 1 600-2 000 mm / ano. A estação seca dura de julho até dezembro,
e a chuvosa de janeiro até junho (IBGE 1984).

    Coleta dos hospedeiros 

As coletas dos animais foram realizadas no período chuvoso entre os meses de janeiro
a março de 2020, das 18h às 22h (autorização para a coleta emitida pelo SISBIO, licença
número: 71407-2; aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade
Federal do Maranhão (CEUA - UFMA), processo nº 23115.031592/2019-38). Foram
realizadas  nove buscas ativas, totalizando 36 horas de trabalho de campo. As buscas foram
realizadas por um mínimo de 2 e um máximo de 4 pessoas.
Os espécimes foram buscados ativamente no chão, nas bordas dos corpos d’água e na
vegetação ao redor. Após serem coletados manualmente, os anuros eram imediatamente
armazenados em sacos plásticos preenchidos com água ou em sacos de pano umedecidos. Em
seguida, eles foram transportados vivos para o laboratório de Herpetologia do Centro de
Ciências Agrárias e Ambientais da Universidade Federal do Maranhão, onde foram
eutanasiados por meio do uso de Tiopental intraperitoneal com uma dose letal (60 a 100
mg/Kg). Após a eutanásia, os animais eram etiquetados, identificados, pesados e tinham o
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comprimento rostro-clocal (CRC) medido. A classificação taxonômica dos hospedeiros está

de acordo com Frost (2021).

    Dissecação dos hospedeiros e coleta dos parasitas

Na região ventral dos anuros, foi feito um corte longitudinal em formato de “I”. Com o
auxílio de tesoura e pinça, os pulmões, o estômago e o intestino dos hospedeiros foram
removidos e colocados em placas de Petri individuais contendo álcool 70% para posterior
análise.
Durante a dissecação também foi verificado o sexo dos hospedeiros, por meio da
análise das gônadas. Os espécimes de anuros dissecados foram fixados em solução de
formalina a 10%, armazenados em frascos com álcool 70% e posteriormente depositados na
Coleção Herpetológica Claude d’Abbeville no Centro de Ciências Agrárias e Ambientais da
Universidade Federal do Maranhão, Brasil.
Para a coleta dos helmintos, os pulmões e o trato gastrointestinal dos anuros foram
analisados sob lupa estereomicroscópica. Quando presentes, os helmintos eram armazenados
em flaconetes com álcool 70%, identificados com seu respectivo sítio de infecção (estômago,
intestino, pulmão).

     Prevalência e abundância 

A prevalência (% de hospedeiros infectados por espécie de parasita) e a intensidade

média de infecção foi calculada conforme Bush et al. (1997). A prevalência é calculada
dividindo-se o número de hospedeiros infectados por uma determinada espécie pelo número
total de hospedeiros coletados, multiplicado por 100. A intensidade média é calculada pelo
número total de parasitas de uma espécie dividido pelo número total de hospedeiros
parasitados por aquela espécie.  

     Índices de especificidade e agregação 

  Com o objetivo de determinar a especificidade de cada espécie de parasita pelos

hospedeiros, foi calculado o índice de especificidade de Poulin e Mouillot (2005), pela
seguinte equação:

  
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Onde Wij é a distinção taxonômica entre as espécies de hospedeiros i e j, e pi e pj são a

prevalência dos parasitas nas espécies de hospedeiros i e j. O índice foi calculado no
programa TaxoBiodiv2 (Poulin e Mouillot 2005).  

Os níveis de agregação dos nematóides dentro da comunidade hospedeira foram

calculados por meio de dois índices. O Índice de Discrepância de Poulin (Poulin 1993)
examina a distribuição de parasitas entre seus hospedeiros quanto à sua distribuição hipotética
e uniforme, apresentando um valor mínimo de zero (D = 0) se todos os hospedeiros abrigam
os mesmos parasitas uniformemente, e um valor máximo de um (D = 1) se todos os parasitas
forem encontrados em um único hospedeiro, indicando máxima agregação (Poulin 1993). O
índice Razão da Variância Média é obtido mediante a divisão da abundância média e sua
variância. Se o valor da razão aumenta além de 1 a agregação aumenta. Os índices foram
calculados no programa Quantitative Parasitology 3.0 (Reiczigel et al. 2019).

     Análises estatísticas 

Para avaliar a influência do sexo, CRC e massa dos hospedeiros sobre a abundância de
parasitas, foi utilizado um Modelo Linear Generalizado misto (MLGM), com a distribuição de
Poisson, retirando-se o efeito das espécies de hospedeiros.
O modelo linear generalizado misto (MLGM) também foi utilizado para verificar se as
características biológicas dos hospedeiros (CRC, massa, abundância) e dos parasitas (ciclo de
vida e riqueza) influenciam os níveis de agregação. Os helmintos que infectam somente um
indivíduo hospedeiro foram excluídos das análises a fim de evitar estimativas inadequadas.
Todas as análises foram rodadas no programa R (Team 2012). 

Resultados

191 espécimes de anuros foram analisados quanto à fauna de endoparasitas. Os anuros

pertencem a 19 espécies (figura 1, tabela 1), 11 gêneros e 5 famílias. As famílias Hylidae e
Leptodactylidae foram as mais representativas em termos de número de espécies (8 e 6,
respectivamente). 

152 hospedeiros da comunidade estavam parasitados (prevalência geral de 79,58%).

Foram coletados 8403 endoparasitas no total, pertencentes a 10 táxons: 7 Nematoda
(Rhabdias sp. Physaloptera sp., Physalopteroides sp., Cosmocerca sp., Cosmocercoides sp.,
Oswaldocruzia sp. e um Cosmocercidae não identificado), 2 Acanthocephala
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(Centrorhynchus sp. e 1 Acanthocephala não identificado) e  1 Cestoda não identificado

(Figura 2, tabela 1). Com exceção de Boana punctata, todas as espécies hospedeiras estavam
parasitadas por pelo menos um táxon de endoparasita. Os parasitas foram encontrados nos
pulmões, estômago, intestino e cavidade celomática. 

Nematóides da família Cosmocercidae, Acanthocephala, Physaloptera sp. e Rhabdias

sp. foram os táxons que infectaram um maior número de espécies hospedeiras (12, 10,10 e 9
respectivamente). Os Cosmocercidae infectaram 35,7%  dos hospedeiros da comunidade,

Rhabdias sp. infectou 28,8%, Acanthocephala infectou 29,3%, sendo os três táxons mais
prevalentes na comunidade hospedeira. Boana raniceps foi a espécie com maior riqueza de
parasitas (8 táxons).

Figura 1. Espécies de anuros coletadas na Reserva do Itamacaoca, Estado do Maranhão, Nordeste do

Brasil. A - Boana punctata; B - Boana raniceps; C - Dendropsophus soaresi; D - Dendropsophus
nanus; E- Scinax nebulosus; F - Scinax fuscomarginatus; G - Scinax x-signatus; H - Osteocephalus
taurinus; I - Leptodactylus mystaceus; J - Leptodactylus pustulatus; K - Leptodactylus macrosternum;
L - Leptodactylus vastus; M - Physalaemus cuvieri; N - Adenomera hylaedactyla; O - Rhinella
mirandaribeiroi; P - Rhinella jimi; Q - Elachistocleis piauienses; R - Dermatonotus muelleri; S -
Pithecopus nordestinus. 
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Figura 2. Endoparasitas coletados nas espécies de anuros da Reserva do Itamacaoca, Estado do

Maranhão, Nordeste do Brasil.. A. Cosmocerca sp. B. Cosmocercoides sp. C. Oswaldocruzia sp. D.
Rhabdias sp. E. Centrorhynchus sp. F. Physaloptera sp. G. Physalopteroides sp. H. Cestoda

Tabela 1. Hospedeiros e seus respectivos endoparasitas coletados na Reserva da Itamacaoca, estado do

Maranhão, Nordeste do Brasil. (N) número de espécimes examinados, (P) prevalência (% de
hospedeiros infectados pela espécie de parasita), (I) Intensidade (tamanho médio da infecção, para os
hospedeiros infectados), *novo registro de hospedeiro.

Hospedeiro N Parasita P (%) I

Família Hylidae
Boana raniceps 20 Oswaldocruzia sp. 25,00 1,00
Rhabdias sp. 50,00 4,10
Physaloptera sp. 10,00 2,50
Centrorhynchus sp.* 10,00 5,50
Cosmocercoides sp.* 15,00 5,67
Physalopteroides sp. 5,00 9,00
Cosmocercidae 35,00 4,00
Acantocephala 30,00 2,17
Dendropsophus nanus 2 Cosmocerca sp. 50 2
Dendropsophus soaresi 2 Rhabdias sp.* 50 1
Scinax nebulosus 2 Physaloptera sp.* 50 1
Scinax fuscomarginatus 7 Centrorhynchus sp. 28,57 2
Scinax x-signatus 31 Centrorhynchus sp. 16,13 3,80
Physaloptera sp.* 3,23 4,00
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Cosmocercoides sp.* 6,45 5,00

Rhabdias sp. 41,94 4,31
Acantocephala 22,58 2,14
Cosmocercidae 12,90 6,67
Physalopteroides sp.* 6,45 2,5
Osteocephalus taurinus 1 Cosmocercidae 100 2
Família Leptodactylidae
Leptodactylus mystaceus 2 Oswaldocruzia sp. 50 1
Cosmocercidae 100 583
Physaloptera sp. 50 4
Leptodactylus pustulatus 16 Oswaldocruzia sp. 6,25 1,00
Physaloptera sp. 6,25 2,00
Acantocephala 12,50 17,00
Cosmocercidae 31,25 23,40
Cestoda 6,25 1,00
Leptodactylus mascrosternum 25 Oswaldocruzia sp. 24,00 2,33
Rhabdias sp. 60,00 8,73
Physaloptera sp. 20,00 2,40
Acantocephala 44,00 8,27
Centrorhynchus sp.* 4,00 4,00
Cosmocerca sp. 4,00 20,00
Cosmocercidae 52,00 96,92
Leptodactylus vastus 13 Oswaldocruzia sp. 84,62 13,55
Rhabdias sp. 30,77 4,50
Acantocephala 46,15 13,00
Cosmocercidae 76,92 438,40
Centrorhynchus sp.* 7,69 112,00
Physaloptera sp. 23,08 8,00
Physalaemus cuvieri 22 Oswaldocruzia sp. 4,55 1
Rhabdias sp. 9,09 1,5
Acantocephala 18,18 1,75
Centrorhynchus sp.* 4,55 1
Cosmocerca sp. 4,55 3
Cosmocercoides sp.* 4,55 1
Cosmocercidae 4,55 4
Adenomera hylaedactyla 18 Rhabdias sp. 27,78 3
Physalopteroides sp. 5,56 1
Cosmocercidae 5,56 1
Acantocephala 27,78 3
Physaloptera sp. 5,56 1
Família Bufonidae
 14

Rhinella mirandaribeiroi 2 Cosmocercidae 50 150

Physaloptera sp.* 50 4
Rhinella jimi 2 Oswaldocruzia sp. 100 43
Rhabdias sp. 50 70
Família Microhylidae
Elachistocleis piauiensis 4 Rhabdias sp.* 25 2
Cosmocerca sp.* 25 2
Cosmocercoides sp.* 25 2
Acantocephala 25 1
Dermatonotus muelleri 1 Cosmocercidae 100 13
Família Phyllomedusidae
Pithecopus nordestinus 19 Rhabdias sp. 15,79 2,00
Cosmocercoides sp.* 5,26 2,00
Cosmocercidae 42,11 27,63
Acantocephala 15,79 9,67
Physaloptera sp.* 5,26 1,00
Total= 19 espécies 191

Abundância de parasitas e fatores biológicos dos hospedeiros

         Na comunidade hospedeira, a abundância de parasitas variou significativamente com o

CRC (z value = 51.3; p < 2e ), massa corporal (z value= 33.4; p < 2e ) e com o sexo dos
-16 -16

hospedeiros (z value=37.8; p< 2 e ), independente da espécie. Hospedeiros com maior massa

-16

corporal e maior CRC possuíam mais parasitas. Os hospedeiros machos foram mais
parasitados que as fêmeas.

Índices de especificidade e agregação

         O índice de especificidade variou de 1 a 2,9905 (tabela 2), com valores próximos entre
si. Cosmocerca sp. foi a espécie menos específica (maior valor STD*). Centrorhynchus sp. foi
a espécie mais específica (menor valor STD*).

Tabela 2. Índice de especificidade STD* de cada espécie de parasita pelos hospedeiros analisados. O
valor do índice converge para 1 quanto mais específico for o parasita (Poulin & Mouillot, 2005). (N)
nº de espécies hospedeiras infectadas. O índice foi calculado somente para parasitas identificados até
nível de família.

N
Parasita STD*
 15

Cosmocerca sp. 2,9905 4

Cosmocercoides sp. 2,913 5

Rhabdias sp. 2,7661 9

Physalopteroides sp. 2,6638 3

Cosmocercidae 2,6577 12

Physaloptera sp. 2,6218 10

Oswaldocruzia sp. 2,463 7

Centrorhynchus sp. 2,211 6

Para os dois índices de agregação utilizados os parasitas se mostraram  agregados na

maioria das espécies de parasitas (tabela 3).

Níveis de agregação de parasitas em relação às características biológicas 

Nenhuma das características biológicas, tanto de parasitas quanto de hospedeiros,

influenciou os níveis de agregação observados (tabela 4).
Tabela 3. Níveis de agregação obtidos para os parasitas em cada espécie hospedeira. D, Índice de Discrepância de Poulin; VAR, Índice Razão da Variância
Média.

Adenomera Boana Dendropsophus Dendropsophus Elaschistocleis Leptodactylus Leptodactylus Leptodactylus

hylaedactyla raniceps nanus soaresi piauiensis macrosternum mystaceus pustulatus
D VAR D VAR D VAR D VAR D VAR D VAR D VAR D VAR
Achantocephala 3,56 3,56 0,78 3,28 - - - - 0,6 2 0,792 27,47 - - 0,879 31,93
Centrorhynchus sp. - - 0,89 9,09 - - - - - - 0,923 4 - - - -
Cosmocerca sp. - - 6- - 0,333 2 - - 0,6 2 0,923 20 - - - -
Cosmocercidae 0,842 0,94 0,78 6,8 - - - - - - 0,761 192,98 0,0354 13,19 0,796 38,81
Cosmocercoides sp. - - 0,88
2 13,1 - - - - 0,6 2 - - - - - -
Oswaldocruzia sp. - - 0,71
8 0,79
6 - - - - - - 0,802 2,69 0,333 1 0,882 1
Physaloptera sp. 0,895 1 0,88
4 3,32 - - - - - - 0,801 2,28 0,333 4 0,882 2
Physalopteroides sp. 0,895 1 0,90
6 9 - - - - - - - - - - - -
Rhabdias sp. 0,719 1,06 0,7
5 5,62 - - 0,333 1 0,6 2 0,585 7,32 - - - -
Leptodacty us Physalaemus Pithecopus Rhinella jimi Rhinella Scinax Scinx Scinax x-
vastus cuvieri nordestinus mirandaribeiroi fuscomarginatu nebulosus signatus
D VAR D VAR D VAR D VAR D VAR D s VAR D VAR D VAR
Achantocephala 0,67 15,33 0,826 1,91 0,862 14,88 - - - - - - - - 0,8 2,19
R
Centrorhynchus sp. 0,85
9 112 0,913 1 - - - - - - 0,625 1,67 - - 0,852 4,1
Cosmocerca sp. 7- - 0,913 3 - - - - - - - - - - - -
Cosmocercidae 0,64 851,25 0,913 4 0,726 35,29 - - 0,333 150 - - - - 0,897 7,9
Cosmocercoides sp. 4- - 0,913 1 - - - - - - - - - - 0,931 8,14
Oswaldocruzia sp. 0,57 22 0,913 1 - - 0,318 78,19 - - - - - - - -
Physaloptera sp. 0,78
3 10,19 - - 0,9 1 - - 0,333 4 - - 0,333 1 0,938 4
Physalopteroides sp. 6- - - - - - - - - - - - - - 0,925 3,35
Rhabdias sp. 0,77 8,01 0,884 1,6 0,833 2,13 0,333 70 - - - - - - 0,701 5
8
Tabela 4. Resultados do modelo linear generalizado misto (MLGM) da influência de características
biológicas de parasitas e hospedeiros sobre a agregação, para cada índice utilizado (VAR - Razão da
Variância Média e D – Índice de Discrepância de Poulin).

VAR D
t P t p
Ciclo de vida -0.293 0.769854 1.012 0.311
Riqueza de parasitas -0.603 0.5467 -0.607 0.544
Abundância de hospedeiros 0.484 0.6283 -1.564 0.118
CRC dos hospedeiros -1.395 0.16301 -0.567 0.570674
Massa dos hospedeiros 0.564 0.57268 0.622 0.533721

Discussão
10 táxons parasitas foram identificados, dentre os quais 25%  representam novos
registros para os hospedeiros estudados. A fauna de helmintos de Elachistocleis piauienses,
Dendropsophus soaresi e Rhinella mirandaribeiroi é descrita pela primeira vez. Isso
evidencia a importância de levantamentos em áreas geográficas pouco ou nada estudadas
quanto à fauna de parasitas.
Os nematóides foram os parasitas mais frequentes em nosso estudo, sendo encontrados
em todas as espécies de hospedeiros analisados, com exceção de Scinax fuscomarginatus. Os
nematóides são relatados como os parasitas mais frequentes de anfíbios (Campião et al.
2014a; Campião et al. 2015b). 
Entre os nematóides, a família Cosmocercidae e Rhabdias sp. foram os mais comuns.
São helmintos frequentemente encontrados em anuros (Anderson 2000; Bursey et al. 2001;
Santos et al. 2013; Campião et al. 2014a; Aguiar et al. 2014; Martins-Sobrinho et al. 2017;
Moretti et al. 2017; Graça et al. 2017; Hallinger et al. 2020; Aguiar et al. 2021). Até o
momento, 24 espécies de Cosmocercidae têm registros de infecção em anuros (Campião et al.
2014a; Santos et al. 2017; Felix nascimento et al. 2020), enquanto 15 espécies de Rhabdias
parasitam anfíbios, das quais 6 ocorrem somente na América do Sul (Kuzmin et al. 2015).
Encontrados em 12 espécies hospedeiras e com prevalência geral de 35,7%, os
Cosmocercidae foram frequentes em algumas espécies, como em L. vastus (76.92%), P.
nordestinus (42.11%), L. pustulatus (31.25%), e B. raniceps (35%) e chegam a atingir 530
helmintos/hospedeiro em L. mystaceus. Oliveira-Souza (2020) também observaram fêmeas
Cosmocercidae como os helmintos mais prevalentes (58.3 %) em Leptodactylus petersii, na
Amazônia, assim como  Aguiar et al. (2014) em anuros da Mata Atlântica (35,38%). No
Cerrado, cosmocercídeos foram achados por Queiroz et al. (2020) na maioria das espécies de
anuros estudadas, com 35,7% de prevalência geral, sendo também os nematóides mais
comuns. Semelhantemente, Rhabdias sp. foi uma espécie prevalente na comunidade
hospedeira (28,8%) e infectou 10 espécies, com prevalências altas na maioria delas.  No
Cerrado, Queiroz et al. (2020) já registraram esse gênero em Leptodactylus chaquensis, L.
mystacinus e L. podicipinus. As larvas de Rhabdias infectam os anuros diretamente por
penetração na pele, migrando posteriormente para os pulmões, onde se tornam hermafroditas.
Além de parasitar os pulmões, Rhabdias têm machos e fêmeas de vida livre que vivem no
solo úmido, onde se alimentam de bactérias (Anderson, 2000; Koprivnikar et al. 2012; Goater
et al. 2014). Membros de Cosmocercidae também têm ciclo de vida direto, mas além de
penetrarem na pele do hospedeiro definitivo (como Cosmocerca e Cosmocercoides),  gêneros
como Aplectana são transmitidos pela ingestão dos ovos pelo hospedeiro (Anderson, 2000). O
ciclo de vida simples e a não dependência de hospedeiros intermediários associados com a
baixa vagilidade dos anuros pode facilitar a transmissão desses parasitas tornando-os
dominantes na comunidade (Aho 1990; McAlpine 1997).
O filo Acanthocephala é um grupo pequeno e pouco diverso de parasitas (Kennedy,
2006) que compreende 1298 espécies (Amin 2013). 15 espécies deste táxon foram registradas
infectando diversas espécies de anuros na América do Sul, mas são considerados bem mais
raros que os nematoides  (Campião et al. 2014a).  Porém, aqui eles foram encontrados em 10
das 19 espécies de anuros analisadas, sendo relativamente frequentes em termos de número de
espécies infectadas, e infectaram 29,3% de todos os hospedeiros analisados. Aguiar et al.
(2021) encontraram acantocéfalos em 13 de 25 espécies de anuros de uma área de transição
entre Cerrado e Mata Atlântica. Já Queiroz et al. (2020) os encontraram em Leptodactylus
mystaceus e L. podicipinus no Cerrado. Martins-Sobrinho et al. (2017) encontraram as
maiores prevalências para os acantocéfalos, em comparação com os nematoides. Santos &
Amato (2010) encontraram uma prevalência de 84% em Rhinella fernandezae no estado do
Rio Grande do Sul. Na Floresta Atlântica, Leivas et al., (2018) registraram acantocéfalos em
Physalaemus cuvieri, onde foram mais prevalentes que os nematóides, especialmente
cistacantos da família Centrorhynchidae. Porém, em muitas localidades os acantocéfalos são
completamente inexistentes ou não costumam dominar a fauna de helmintos encontrados em
anuros, seja como espécies muito prevalentes, abundantes ou que infectam muitas espécies
hospedeiras (Bursey et al. 2001; Santos et al. 2013; Toledo et al. 2013b; Toledo et al. 2017).
 Todas as espécies de Acanthocephala utilizam um artrópode como hospedeiro
intermediário para alcançar o hospedeiro definitivo vertebrado ou o hospedeiro paratênico
(Kennedy 2006; Santos & Amato 2010) e, portanto, o hábito alimentar do hospedeiro é
determinante para essa associação (Kennedy 2006). Leivas et al. (2018) sugerem que a alta
prevalência de acantocéfalos encontrados em seu estudo se deve à dieta de P. cuvieri, devido
a  ingestão de insetos (hospedeiros intermediários). Porém, em outras localidades, mesmo
com anuros servindo como hospedeiros adequados, os acantocéfalos podem ser raros devido à
ausência ou menor abundância de hospedeiros intermediários adequados (Kennedy 2006).
Fatores abióticos de cada localidade também atuam em conjunto com a biologia dos anuros e
com a dinâmica de transmissão na estrutura da comunidade de helmintos (McAlpine 1997),
resultando, provavelmente, nas diferenças observadas entre localidades. Já que os
acantocéfalos estavam presentes em diferentes espécies hospedeiras do presente estudo, é
provável que a dieta seja um fator ecológico em comum entre os hospedeiros infectados do
presente estudo (Kennedy 2006). 
Os anuros são considerados hospedeiros definitivos de acantocéfalos (Richardson,
2013), mas algumas espécies têm registros como hospedeiros paratênicos (Schmidt 1985;
Santos e Amato 2010). Por exemplo, algumas espécies de Centrorhynchus podem utilizar
anfíbios como hospedeiros paratênicos para alcançar os hospedeiros definitivos, como aves ou
outros predadores terrestres (Kennedy, 2006; Santos & Amato, 2010; Hernández-Orts et al.
2019). No presente estudo, é provável que os indivíduos não identificados de Acanthocephala
pertençam ao gênero Centrorhynchus, já que eles são frequentemente encontrados no estágio
de cistacanto em anuros (Campião et al. 2014a; Aguiar et al. 2021).

Oswaldocruzia sp. infectou 7 espécies, todas com hábito terrestre, com exceção de
Boana raniceps. Estavam presentes em 14,1% da comunidade hospedeira. Nematóides deste
gênero são comuns em anuros na América do Sul, principalmente nas  famílias
Leptodactylidae e Bufonidae (Campião et al. 2014a; Aguiar et al. 2014; Moretti et al. 2017),
porém Queiroz et al. (2020) não registraram parasitas deste gênero em nenhuma das 8
espécies de anuros do Cerrado analisadas em seu estudo (Boana raniceps, Dendropsophus
nanus, Leptodactylus chaquensis, Leptodactylus mystaceus, Leptodactylus mystacinus,
Leptodactylus podicipinus, Physalaemus cuvieri e Physalaemus nattereri).  Esse helminto é
monoxênico e infecta o hospedeiro por penetração na pele (Vicente et al. 1990; Anderson
2000). Aqui, o hábito dos anuros aliado ao ciclo de vida direto desse helminto, pode ter
facilitado a infecção pelas larvas em anuros com hábito terrestre, já que pode existir uma forte
associação do hábito e modo de transmissão do parasita (Campião et al. 2015b; Santos 2020).

Physaloptera sp. infectou 9 espécies de anuros, com prevalência geral de 9.42%.

Physalopteroides sp. infectou somente 3 espécies, com prevalência geral de 2%, sendo um
dos helmintos menos comuns na comunidade hospedeira . A transmissão de Physaloptera sp.
e Physalopteroides sp. requer um inseto como hospedeiro intermediário. Os anuros podem
atuar como hospedeiros definitivos, intermediários ou paratênicos desses gêneros, mas
geralmente esses parasitas completam o ciclo de vida em Répteis, onde são mais
frequentemente encontrados (Anderson 2000).  No Cerrado, Queiroz et al. (2020)
encontraram larvas de Physaloptera sp. em Leptodactylus chaquensis, L. mystaceus, L.
mystacinus. L. podicipinus, Physalaemus  cuvieri e Physalopteroides venancioi em L.
mystacinus.

Apenas 1 indivíduo cestóide foi encontrado em nosso estudo, na espécie Leptodactylus

pustulatus, com prevalência geral de 0,52%. Os anuros podem servir como hospedeiros
definitivos, intermediários ou paratênicos de muitas espécies de cestóides. Em geral, os
cestóides utilizam artrópodes como primeiros hospedeiros intermediários, que por sua vez são
ingeridos pelos hospedeiros paratênico ou definitivo (Koprivnikar et al. 2012). Os cestóides
infectam poucas espécies de anuros da América do Sul (Campião et al. 2015b) e aqui foram
encontrados em uma prevalência baixa. Na transição Cerrado-Mata Atlântica, Aguiar et al.
(2021) encontraram 1 espécie de Cestoda infectando somente 3 espécies de Anuros, também
com baixas prevalências em todos. 

A maioria dos táxons encontrados no presente estudo (Physaloptera, Oswaldocruzia,

Rhabdias, Cosmocerca, Comoscercidae, Cestoda, Acanthocephala) aparentemente são
generalistas frequentemente encontrados em anuros de outras localidades e biomas do Brasil
como Mata  Atlântica, Pantanal, e outras localidades do Cerrado (Aguiar et al. 2014; Campião
et al 2016a; Graça et al. 2017; Toledo et al. 2017; Queiroz et al. 2020), mas alguns
representam novos registros de hospedeiros no presente estudo. Além disso, encontramos
Cosmocercoides em 5 espécies hospedeiras (todas são novos registros), enquanto não há
registro desse gênero nos estudos citados anteriormente. Trematoda também foi a única classe
de helminto não encontrada aqui. Um gênero bastante presente nesses trabalhos é Aplectana,
que não foi encontrado no presente estudo. 
 No presente estudo, Hylidae e Leptodactylidae tiveram as faunas parasitárias mais
ricas, abrigando todos os táxons parasitas, o que corrobora com trabalhos que apontam estas
famílias como hospedeiras de todos os principais grupos de helmintos, juntamente com
Bufonidae (Campião et al. 2014a, Campião et al. 2015b). Espécies de Hylidae e
Leptodactylidae também tiveram as faunas parasitárias mais ricas em anuros de uma área de
transição Cerrado-Mata Atlântica (Aguiar et al. 2021). No entanto, de acordo com Campião et
al. (2015b), em contraste com famílias ricas, algumas famílias de anuros são aparentemente
pobres em helmintos pelo fato de serem muito pouco estudadas nesse aspecto.

As espécies com maior riqueza parasitária foram Boana raniceps, Scinax x-signatus,
Leptodactylus macrosternum e Physalaemus cuvieri, que também foram as espécies
hospedeiras com maior esforço amostral. Isso é apoiado pelo fato da riqueza de parasitas está
fortemente ligada com o esforço de estudo (Campião et al. 2015b). Em geral, espécies com
baixo esforço amostral, como a maioria da família Hylidae, abrigaram nenhuma, 1 ou 2
espécies parasitas. Além disso, a riqueza de parasitas em uma espécie hospedeira deriva do
tamanho do corpo hospedeiro e densidade da população hospedeira, seja qual sistema
parasita-hospedeiro considerarmos (Kamiya et al. 2014b). A riqueza também pode mudar
dependendo da estação do ano em que os anuros foram coletados (Poulin e Morand 2004;
Hamann et al. 2014), do habitat dos anuros e aspectos ligados, como seu grau de perturbação
(Brooks et al. 2006; Aguiar et al. 2015; Campião et al. 2016b) e diversas restrições ambientais
que variam entre localidades e biomas, influenciando não só a riqueza, mas a estrutura da
comunidade de helmintos como um todo (Aho 1990; Campião et al. 2014b).   

As características biológicas dos anuros ligadas ao sexo, tamanho e dieta têm sido
apontadas como determinantes para a comunidade de parasitas, afetando sua abundância,
prevalência, riqueza e composição (Hamann et al. 2014;  Campião et al. 2015a; Ruiz-Torres et
al. 2017; Toledo et al. 2017; Silva Neta et al. 2020). No presente estudo, os machos foram
mais parasitados que as fêmeas. As diferenças biológicas entre sexos podem favorecer níveis
de infecção desiguais entre ambos. Essas diferenças podem resultar em maior exposição aos
parasitas ou menor resistência a eles, fazendo com que um sexo seja mais parasitado que
outro (Poulin 1996). Fatores fisiológicos causam diferenças na susceptibilidade entre sexos e
fatores ecológicos (como dieta, microhabitat, comportamento reprodutivo, padrões de
movimento, interações, territorialidade) causam diferenças nas taxas de exposição (Poulin
1996; Zuk & McKean 1996). É difícil distinguir qual causa (ecológica ou fisiológica)
podemos atribuir mais fortemente a diferenças nos níveis de infecção entre machos e fêmeas,
mas ambas devem ser consideradas (Zuk & McKean 1996). Uma possível explicação
fisiológica é que na época de reprodução os machos de anuros têm grandes gastos energéticos
para atrair fêmeas pelo canto, demarcar territórios e competir com outros machos (Vitt &
Caldwell 2014), atividades que podem refletir em maior estresse em comparação com as
fêmeas (Zuk 1990). Maiores níveis de estresse em machos atuam fortemente no sistema
imune, tornando-os mais susceptíveis aos parasitas (Zuk, 1990; Zuk & McKean 1996).
Também podemos citar o efeito de esteróides sexuais, como testosterona, como moduladores
do sistema imune dos machos (Zuk & McKean 1996).

Anuros com maior massa e comprimento também foram mais parasitados. Isso é
esperado, pois hospedeiros maiores são colonizados mais facilmente, seja pela maior
quantidade e diversidade de alimentos que consomem (hospedeiros intermediários) ou pela
maior superfície cutânea que possuem. Indivíduos maiores também oferecem espaço e
recursos/nichos para albergar mais parasitas, além de estarem há mais tempo acumulando
parasitas por serem mais velhos (Poulin 2013; Kamiya et al. 2014b). A abundância, riqueza,
diversidade e uniformidade de helmintos foram correlacionadas com o tamanho do corpo de
13 espécies de anuros da Mata Atlântica (Toledo et al. 2017). No Pantanal, o tamanho do
corpo de 11 anuros foi correlacionado com a riqueza de helmintos (Campião et al. 2015a).

Com exceção do espécime de Cestoda, nenhuma espécie de helminto foi restrita a uma
única espécie hospedeira, podendo ser considerados generalistas por infectar hospedeiros de
diferentes gêneros e famílias. Cerca de 50% dos helmintos registrados em anfíbios ocorrem
em mais de uma espécie hospedeira (Campião et al. 2014a). De acordo com Aho (1990),
generalistas de hospedeiros compõem boa parte da fauna de helmintos de anuros. Como
generalistas, os helmintos infectam uma ampla gama de hospedeiros em ambientes variáveis
espacial e temporalmente, aumentando as chances de sobrevivência da espécie (Aho, 1990).
Porém, o parasita pode diferir na intensidade que utiliza as espécies hospedeiras (Poulin &
Mouillot 2005) e as espécies hospedeiras utilizadas podem diferir na distância taxonômica
entre si (Caira et al. 2003).  Por isso, apenas o número de espécies hospedeiras exploradas por
um parasita não reflete de forma apropriada sua especificidade, pois ignora aspectos
ecológicos e filogenéticos (Poulin e Mouillot 2005; Poulin et al. 2011b). Para exemplificar,
se considerarmos apenas o número de espécies infectadas, Cosmocercidae seria o táxon
menos específico da localidade, pois infectou 12 espécies hospedeiras. No entanto, de acordo
com o índice STD*, a espécie menos específica foi Cosmocerca sp., embora tenha infectado
somente 4 espécies, enquanto Cosmocercidae foi mais específico que Cosmocerca sp..
Podemos afirmar que, embora parasite poucas espécies, Cosmocerca sp. foi menos específica
pois utiliza mais intensamente espécies hospedeiras distantes filogeneticamente, em
comparação com Cosmocercidae, que utiliza com certa intensidade (prevalência) hospedeiros
mais próximos filogeneticamente (Poulin e Mouillot 2005). Por outro lado, observamos que
Acanthocephala, Oswaldocruzia sp. e Centrorhynchus sp. tiveram maiores prevalências em
hospedeiros próximos filogeneticamente e assim foram mais específicos (menor valor STD*).

É previsto que parasitas generalistas tenham uma maior distribuição geográfica em

relação aos especialistas, simplesmente devido ao alcance de suas espécies hospedeiras
(Poulin et al. 2011b). Os parasitas mais generalistas encontrados aqui, de fato, são registrados
em diferentes regiões da América do Sul (Campião et al. 2014a). Porém, independente da
distribuição dos hospedeiros, o que interessa para o parasita é a capacidade de infectar as
espécies disponíveis localmente (Poulin et al. 2011a). Baseado em Euzet e Combes (1980),
em uma escala geográfica maior o parasita pode ser generalista (considerando apenas o
número de espécies hospedeiras). Porém localmente nem todos esses hospedeiros, que são
compatíveis, estarão disponíveis ali, ou por uma razão comportamental ou porque não vivem
naquele local, impossibilitando o encontro e, assim, a infecção. Nesse caso, o filtro de
compatibilidade é aberto, porém o de encontro é fechado para o parasita. Portanto, uma
espécie parasita pode ser bastante específica em apenas um ponto de sua distribuição, mas
aparenta ser generalista quando olhamos para a gama total de hospedeiros que infecta
globalmente (Combes 2001). O contrário também pode ocorrer, onde espécies são
generalistas localmente, mas especialistas globalmente (Combes 2001; Poulin et al. 2011b).
Outra questão que podemos considerar é que dois parasitas igualmente específicos nos
componentes filogenéticos e ecológicos podem diferir na especificidade quando a composição
de espécies hospedeiras entre diferentes áreas é incorporada (Krasnov et al. 2011).

Santos (2020) encontrou valores STD* variando entre 0 e 3,15 para 27 táxons de
helmintos de anuros da Floresta Atlântica. Também encontrou que quanto mais específico o
helminto, maiores eram valores de prevalência nos hospedeiros infectados. No entanto, aqui
observamos que o espécime de da classe Cestoda teve baixa prevalência e intensidade apesar
de ser bastante específica. Alguns gêneros de helmintos aqui encontrados são comuns aos
encontrados por Santos (2020), porém uma comparação mais profunda sobre sua
especificidade é difícil, pois não sabemos se os táxons pertencem às mesmas espécies nos dois
trabalhos.  
 Por ser um fenômeno tão comum, a agregação de parasitas é sugerida como requisito
essencial para definir o parasitismo (Crofton 1971). No presente estudo, a maioria das
espécies parasitas apresentaram valores de discrepância médios para altos. Embora seja um
padrão esperado, poucos trabalhos buscam conhecer os níveis de agregação de helmintos de
anuros. Entre eles, podemos citar Toledo et al. 2013b, que encontraram um padrão de
distribuição agregado em helmintos de Physalaemus cuvieri e Physalaemus olfersii usando o
índice de discrepância de Poulin. Hamann et al. (2014) também encontraram um padrão
agregado para a maioria dos helmintos que infectaram Melanophryniscus klappenbachi.

Embora tenhamos encontrado que hospedeiros maiores foram mais parasitados,

observamos que não houve influência do CRC e da massa dos hospedeiros sobre a agregação
de parasitas. No entanto, esperávamos uma influência significativa, pois os efeitos do
tamanho do corpo dos hospedeiros podem gerar diferenças na susceptibilidade e na exposição
dos hospedeiros aos parasitas, e mesmo a menor variação no tamanho do corpo entre
indivíduos pode levar a uma distribuição agregada (Poulin 2007a; Poulin 2013; Goater et al.
2014). Hospedeiros maiores tendem a consumir maiores quantidades e maior diversidade de
alimentos (hospedeiros intermediários), têm maior superfície cutânea, permitindo a infecção
por parasitas transmitidos diretamente, além de estarem há mais tempo acumulando parasitas
devido à sua idade. Portanto, eles acumulam mais parasitas que os pequenos, o que deve
refletir em uma distribuição agregada (Poulin 2013). Poulin (2013) também observou que a
variação no tamanho do corpo de peixes não teve efeito nos níveis de agregação de helmintos,
destacando que outros mecanismos do hospedeiro ligados à susceptibilidade ou diferenças na
exposição a estágios infecciosos poderiam estar atuando. Aqui podemos destacar outros traços
do hospedeiro, como idade, sexo, dieta, comportamento, que podem tornar os anuros mais
expostos ou mais susceptíveis aos parasitas (Poulin 2007a; Goater et al. 2014). Por exemplo, o
comportamento de forrageamento pode estar associado com risco de exposição a estágios
infecciosos (Goater et al. 2014). Jhonson e Hoverman (2014) observaram experimentalmente
que uma redução no comportamento de hospedeiros anuros gerou níveis de agregação
parasitária semelhantes aos encontrados na natureza. As defesas imunológicas também
podem estar frequentemente associadas às diferenças na susceptibilidade entre hospedeiros
(Goater et al. 2014). Os resultados de Galvani (2003) em um modelo estocástico mostraram
que a agregação de helmintos era inversamente relacionada à intensidade da imunidade do
hospedeiro. Além disso, mesmo hospedeiros igualmente suscetíveis diferem nas abundâncias
parasitárias, pois os parasitas se distribuem desigualmente no tempo e no espaço (Poulin
2007a).
Além da heterogeneidade de exposição e da susceptibilidade, características ligadas
aos parasitas podem ser úteis para explicar os níveis de agregação, porém menos atenção é
dada a esse tipo de heterogeneidade (Wilson et al. 2002; Poulin 2007a; Poulin 2013). Os
resultados de Anderson e Gordon (1982) sugerem que helmintos que se reproduzem
diretamente tendem a apresentar níveis mais altos de agregação em comparação com parasitas
de ciclo de vida indireto. No entanto, no presente estudo, o ciclo de vida não exerceu
influência nos níveis de agregação observados. Porém, podemos citar outras características do
parasita como tamanho do corpo influenciando a agregação (Poulin 1999; Poulin e Morand
2000b). Resultados como os de Galvani (2003) também sugerem que a agregação diminui
com a heterogeneidade antigênica e aumenta com a heterogeneidade na transmissibilidade
entre as cepas de parasitas. Para Anderson e Gordon (1982) a patogenicidade do parasita é
inversamente proporcional aos seus níveis de agregação. Parasitas muito patogênicos induzem
a morte dos hospedeiros com cargas parasitárias altas, resultando em uma distribuição mais
uniforme na população hospedeira, ou seja, níveis mais baixos de agregação (Anderson e
Gordon 1982). Poulin (2007a) afirma que a agregação também deve ser analisada no contexto
de toda a comunidade parasitária, pois a competição de espécies concorrentes favorece a
agregação. Nesse sentido, os altos níveis de agregação observados na maioria das espécies de
helmintos de anuros podem se dar, em parte, pela influência que uma espécie parasita exerceu
na distribuição de outra, por meio da competição. 
Não é claro a importância da riqueza de parasitas e da abundância de hospedeiros na
distribuição de parasitas e no presente estudo esses fatores não foram importantes. Porém, até
o momento nenhum trabalho avaliou os fatores que influenciam a agregação de helmintos em
anuros do Brasil, então a influência de todas as características testadas no presente estudo
ainda não é clara para esses vertebrados, sendo um campo que necessita de mais atenção.
Possivelmente, a agregação é resultado de uma combinação de diversos fatores e para separar
adequadamente a importância de cada um (susceptibilidade ou exposição) é necessária uma
abordagem experimental (Poulin 2007a). Além disso, a importância relativa dos mecanismos
em promover a agregação pode não ser universal para todos os sistemas parasita-hospedeiro,
pois eles podem atuar em diferentes intensidades em cada sistema (Wilson et al. 2002). Ainda
assim, a compreensão de tais mecanismos pode enriquecer o conhecimento acerca da
dinâmica parasita-hospedeiro, o que pode ser útil para qualquer sistema que envolva essa
interação ecológica (Wilson et al., 2002).
 Agradecimentos

Somos gratos pelo apoio financeiro da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível

Superior – Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. A Jivanildo Miranda e Arielson
pelo auxílio nas identificações dos anuros. A Adonias Teixeira pela ajuda com os índices e
análises estatísticas. A Bento e Janaina Nascimento pela ajuda no trabalho de campo. Ao
Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio/SISBIO) e a Comissão
de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do Maranhão (CEUA-UFMA) por
permitir a coleta de hospedeiros. Ao Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e
Conservação (PPGBC-UFMA).

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