Bárbara Rodrigues dos Santos1; Samuel Vieira Brito1,2

1
Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Conservação, Universidade Federal do
Maranhão, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Departamento de Biologia,  Av. dos
Portugueses, 1966, CEP 65080-805 - São Luís, MA - Brasil
2
Universidade Federal do Maranhão, Centro de Ciências Agrárias e Ambientais, Colegiado
do Curso de Ciências Biológicas, Br 222, Km 04, Boa Vista, CEP 65500000 - Chapadinha,
MA – Brasil
Autor para correspondência: Bárbara Rodrigues dos Santos, e-mail:
barbara.rodrigues_@outlook.com

Resumo

O padrão de distribuição agregado de parasitas é bem estabelecido na parasitologia assim

como a especificidade ao hospedeiro. As características biológicas dos hospedeiros também
são apontadas como importantes para a estrutura da comunidade de parasitas. No entanto, os
níveis de agregação e especificidade e os fatores determinantes bem como os fatores que
influenciam a abundância de endoparasitas de anuros do Cerrado ainda permanecem poucos
conhecidos. Dessa forma, coletamos 191 indivíduos de 19 espécies de anuros do bioma
Cerrado, Nordeste do Brasil e analisamos sua fauna de endoparasitas. Encontrados 12 táxons
de parasitas no total, sendo 8 Nematoda, 3 Acantocephala e 1 Cestoda. Cosmocercidae sp. foi
o parasita menos específico e Centrorhynchus sp. foi o mais específico, de acordo com o
índice STD* de especificidade. Parasitas heteroxenos foram mais específicos em comparação
com os monoxenos e quanto menos específicos menores os valores de prevalência. Como
esperado, as espécies de parasitas mostraram-se agregadas espacialmente, porém nenhuma
característica biológica testada, tanto de hospedeiros quanto de parasitas, influenciou os níveis
de agregação encontrados. Hospedeiros com mais massa e maiores em CRC tiveram maior
abundância de parasitas e os machos foram mais parasitados que as fêmeas.

Palavras-chave: Agregação; Anuros; Endoparasitas; Especificidade; Sapos

Introdução

Uma comunidade de parasitas e sua estrutura resultam de processos ecológicos e

evolutivos, embora seja difícil separar a real importância relativa de cada um desses fatores
(Janovy et al. 1992). Para Janovy et al. (1992), cada fator atua em diferentes componentes da
comunidade. A presença de uma espécie parasita em uma espécie hospedeira tem forte
influência de fatores evolutivos. Já a estrutura populacional daquela espécie parasita
(prevalência e abundância, por exemplo) resulta mais de fatores ecológicos (Janovy et al.
1992). Um conjunto de descritores é utilizado para uma melhor compreensão das populações
e da estrutura da comunidade parasitária. Entre eles podemos citar a prevalência, abundância,
intensidade e riqueza de parasitas (Bush et al. 1997).

Assim como outros organismos, os parasitas restringiram seus nichos (Holmes 1990;
Rohde 1994) e na maioria das vezes são altamente especializados (Combes e Théron 2000). O
nível de especificidade pode variar entre cada espécie parasita (Goater et al. 2014). De acordo
com Combes e Théron (2000), devido à essa especialização, indivíduos de uma espécie
parasita são agregados em três níveis: (1) em poucas espécies hospedeiras; (2) em poucos
indivíduos de uma população hospedeira; e (3) em poucos microhabitats no corpo do
hospedeiro. Tal especialização pode eventualmente trazer restrições ou benefícios ao parasita
(Combes e Théron 2000). Aqui abordaremos os dois primeiros níveis.

O primeiro nível diz respeito à restrição de parasitas a espécies hospedeiras

específicas, a especificidade do hospedeiro (Holmes 1990; Goater et al. 2014). Embora cada
indivíduo parasita tenha capacidade de explorar um único hospedeiro individual (uma única
espécie) em determinado momento de seu ciclo de vida, ele pode ter várias espécies como
potenciais hospedeiros (Price 1977). Parasitas generalistas têm uma baixa especificidade e por
isso infectam uma ampla variedade de hospedeiros. Por outro lado, os especialistas têm alta
especificidade e ocorrem em uma gama mais restrita de espécies hospedeiras (Poulin 1997).
No entanto, é importante destacar que embora tradicionalmente seja medida simplesmente
como o número de espécies hospedeiras utilizadas por um parasita, a especificidade também
deve considerar a importância ecológica de cada espécie hospedeira para população do
parasita, bem como a distância filogenética dos hospedeiros e até mesmo se o parasita explora
os mesmos hospedeiros em diferentes áreas geográficas (Poulin e Mouillot 2005; Poulin et al.
2011b). A especificidade do hospedeiro varia amplamente entre os táxons parasitas (Poulin
1992) e pode surgir da atuação de fatores ecológicos mais imediatos ou através da coevolução
entre hospedeiros e parasitas (Rohde 1994; Poulin e Morand 2000a) e apesar de sua natureza
variável, podemos relacionar características ligadas ao sistema parasita-hospedeiro como
determinantes da especificidade (Combes 2001; Poulin 2007a).

O segundo nível é um padrão que também é comumente observado em sistemas

parasita-hospedeiro: a distribuição espacial agregada de parasitas, em que uma grande
porcentagem dos indivíduos parasitas se concentra em poucos indivíduos hospedeiros (Poulin
2007a, b). A agregação de parasitas em poucos hospedeiros é resultado de processos que não
são constantes para uma mesma espécie, ao longo do tempo e do espaço, caracterizando um
fenômeno dinâmico (Poulin 2007a). Diversas características (tanto de parasitas quanto de
hospedeiros) podem tornar alguns hospedeiros mais susceptíveis ou mais expostos aos
parasitas que outros, que faz com que os parasitas se distribuam desigualmente entre os
hospedeiros resultando em uma distribuição agregada (Poulin 2007a).

Anfíbios (Anura, Urodela e Gymnophiona) são hospedeiros de uma rica diversidade

de parasitas (helmintos, protozoários, anelídeos, artrópodes, bactérias, vírus), podendo ser
infectados tanto na fase adulta quanto na larval (Duelmann e Trueb 1994; Bower et al. 2019).
O modo de vida dos anfíbios sugere que eles são particularmente susceptíveis a infecção por
parasitas. A permanência em habitats úmidos, a aglomeração de indivíduos, especialmente na
época de reprodução, e a alternância para ambientes terrestres pode favorecer a transmissão
de parasitas, com variados tipos de ciclo de vida, resultando em uma rica diversidade de
parasitas (Tinsley 1995). Nesse sentido, os anfíbios representam bons modelos para o estudo
da relação parasita-hospedeiro bem como para demais estudos ecológicos, pois ocupam uma
grande diversidade de habitats e exibem grande variedade de histórias de vida e modos
reprodutivos (especialmente anuros) (Duellman 1989; Aho 1990). O sexo, tamanho e dieta de
hospedeiros são características biológicas dos anuros que têm se mostrado importantes para a
estrutura da comunidade de parasitas, por impactar variáveis como abundância, prevalência,
riqueza e composição (Hamann et al. 2014; Campião et al. 2015; Ruiz-Torres et al. 2017;
Toledo et al. 2017; Silva Neta et al. 2020) embora esse efeito não tenha sido observado em
algumas espécies de anuros (Santos et al. 2013; Campião et al. 2014b).

Alguns trabalhos vêm sendo conduzidos com helmintos de anuros do Cerrado (Toledo
et al. 2013a; Queiroz et al. 2020; Aguiar et al. 2021), mas seus níveis de agregação e
especificidade não são conhecidos, bem como os fatores que influenciam. Além disso, os
fatores bióticos responsáveis pela abundância de parasitas em anuros não foram testados
nesses trabalhos prévios.

Com base nisso, nosso objetivo foi conhecer a fauna de helmintos de anuros de uma
área de Cerrado e conhecer seus níveis de especificidade e agregação. Verificamos se a
especificidade varia com a prevalência e ciclo de vida dos parasitas. Avaliamos quais
variáveis (ciclo de vida, riqueza de parasitas, abundância de hospedeiros, CRC e massa dos
hospedeiros) influenciam os níveis de agregação. Além disso, testamos se a abundância de
parasitas é influenciada pelo sexo, CRC e massa dos hospedeiros.

Materiais e métodos

Área de estudo

A coleta de hospedeiros foi conduzida na Reserva do Itamacaoca, no município de

Chapadinha, estado do Maranhão, Nordeste do Brasil, na área de Cerrado. A Reserva do
Itamacaoca abrange cerca de 460 ha e nela se localiza a Barragem do Itamacaoca, principal
fonte de água potável para a região urbana do município de Chapadinha (Silva et al. 2008). A
Reserva é composta por um mosaico de vegetação, com matas ciliares, matas de galeria,
campos cerrados e relictos de cerradões. Porém, devido ao avanço da fronteira agrícola no
município, há perda e fragmentação de hábitat na região (Silva et al. 2008). O clima é quente
e semi-úmido, com temperatura média anual variando de 28 °C a 30 °C, com regime de
precipitação de 1600-2000 mm/ano. A estação seca dura de julho até dezembro, e a chuvosa
de janeiro até junho (IBGE 1984).

Coleta de dados

As coletas dos animais foram realizadas no período chuvoso entre os meses de janeiro
a março de 2020, das 18h às 22h (autorização para a coleta emitida pelo SISBIO, licença
número: 71407-2; aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade
Federal do Maranhão (CEUA - UFMA), processo nº 23115.031592/2019-38). Foram
realizadas nove buscas ativas, totalizando 36 horas de trabalho de campo. As buscas foram
realizadas por um mínimo de 2 e um máximo de 4 pessoas. Os espécimes foram buscados
ativamente no solo, nas bordas dos corpos d’água e na vegetação ao redor. Após serem
coletados manualmente, os anuros eram imediatamente armazenados em sacos plásticos
preenchidos com um pouco de água ou em sacos de pano umedecidos. Em seguida, eles foram
transportados para o laboratório de Herpetologia do Centro de Ciências Agrárias e Ambientais
da Universidade Federal do Maranhão, onde foram eutanasiados por meio do uso de Tiopental
intraperitoneal com uma dose letal (60 a 100 mg/Kg). Após a eutanásia, os animais eram
etiquetados, identificados, pesados e tinham o comprimento rostro-cloacal (CRC) medido. O
sexo foi determinado por meio da análise das gônadas durante a dissecação. A classificação
taxonômica dos hospedeiros está de acordo com Frost (2021).

Os hospedeiros foram fixados em solução de formalina a 10%, armazenados em

frascos com álcool 70% e posteriormente depositados na Coleção Herpetológica Claude
d’Abbeville no Centro de Ciências Agrárias e Ambientais da Universidade Federal do
Maranhão, Brasil. Para a coleta dos helmintos, os anuros foram dissecados e tiveram os
pulmões e o trato gastrointestinal analisados sob lupa estereomicroscópica. Quando presentes,
os helmintos eram armazenados em flaconetes com álcool 70%. Para identificação
taxonômica, os helmintos foram montados temporariamente em lâminas contendo ácido lático
e analisados em microscópio de luz.

Descritores quantitativos

A prevalência (% de hospedeiros infectados por espécie de parasita) e a intensidade

média de infecção foi calculada conforme Bush et al. (1997). A prevalência é calculada
dividindo-se o número de hospedeiros infectados por uma determinada espécie pelo número
total de hospedeiros coletados, multiplicado por 100. A intensidade média é calculada pelo
número total de parasitas de uma espécie dividido pelo número total de hospedeiros
parasitados por aquela espécie.  

Índices de especificidade e agregação 

  Com o objetivo de determinar a especificidade de cada espécie de parasita pelos

hospedeiros, foi calculado o índice de especificidade de Poulin e Mouillot (2005), pela
seguinte equação:

  
Onde Wij é a distinção taxonômica entre as espécies de hospedeiros i e j, e pi e pj são a
prevalência dos parasitas nas espécies de hospedeiros i e j. O índice foi calculado no
programa TaxoBiodiv2 (Poulin e Mouillot 2005) apenas para parasitas identificados até o
nível de família. O valor do índice converge para 1 quanto mais específico for o parasita.

Os níveis de agregação dos helmintos na taxocenose foram calculados por meio do

Índice de Discrepância de Poulin (Poulin 1993) no programa Quantitative Parasitology 3.0
(Reiczigel et al. 2019). O índice examina a distribuição de parasitas entre seus hospedeiros
quanto à sua distribuição hipotética e uniforme, apresentando um valor mínimo de zero (D =
0) se todos os hospedeiros abrigam os mesmos parasitas uniformemente, e um valor máximo
de um (D = 1) se todos os parasitas forem encontrados em um único hospedeiro, indicando
máxima agregação (Poulin 1993). O índice foi calculado individualmente para cada espécie
parasita em cada espécie hospedeira.

Análises estatísticas 

O Modelo Linear Generalizado Misto (MLGM) foi utilizado para testar a associação
da prevalência e ciclo de vida do parasita sobre o índice STD* de especificidade e para testar se
as características biológicas dos hospedeiros (CRC, massa, abundância) e dos parasitas (ciclo
de vida e riqueza) influenciam os níveis de agregação calculados por meio do índice de
discrepância de Poulin. Para ajustar esses modelos, as fórmulas assumem a forma resp ~ expr,
onde “resp” determina a variável de resposta e “expr” é uma expressão que especifica as
colunas da matriz do modelo (variáveis independentes). As fórmulas para a função MLGM
contêm termos especiais de efeitos aleatórios (Bates et al. 2014).

No primeiro modelo relacionamos os valores do índice S TD* (variável resposta) com a

prevalência média e ciclo de vida (variáveis independentes), utilizando a distribuição de
Poisson. Para esse modelo, o ciclo de vida aninhado às espécies de parasitas foram as
variáveis aleatórias.

No segundo modelo, verificamos a relação do índice de agregação com o ciclo de vida

dos parasitas. As espécies de parasitas e de anuros foram incluídas como variáveis de efeito
aleatório. No terceiro modelo verificamos o índice de agregação em relação à abundância de
hospedeiros e à riqueza de parasitas. Por último verificamos o índice de agregação com
relação ao CRC médio e massa média dos hospedeiros. Para estes 2 últimos modelos as
espécies de hospedeiros e o ciclo de vida aninhado às espécies de parasitas foram as variáveis
aleatórias. Nesses modelos, o índice de agregação foi a variável resposta enquanto as
características dos anuros e parasitas foram variáveis independentes. Utilizamos a distribuição
Gamma para todos.

Também utilizamos o MLGM para avaliar se havia influência do sexo, CRC e massa
dos hospedeiros sobre a abundância de parasitas, utilizando para todos os 3 modelos a
distribuição de Poisson (Bolker et al. 2009). A abundância de parasitas foi a variável resposta
e as características dos anuros as variáveis independentes, onde as espécies de hospedeiros
foram colocadas como variável de efeito aleatório. Todas as análises foram realizadas no
programa R (Team, 2019).  Os modelos foram realizados por meio do pacote 'lme4' no
programa R, que fornece valores por meio da saída de resumo com base em testes de Wald
assintóticos (P) (Bates et al. 2014).

Resultados

Coletamos 191 espécimes de anuros, de 19 espécies (tabela 1), 11 gêneros e 5

famílias: Boana punctata (n=2); Boana raniceps (n=20); Dendropsophus soaresi (n=2);
Dendropsophus nanus (n=2); Scinax nebulosus (n=2); Scinax fuscomarginatus(n=7); Scinax
x-signatus (n=31); Osteocephalus taurinus (n=1); Leptodactylus mystaceus(n=2);
Leptodactylus pustulatus (n=16); Leptodactylus macrosternum (n=25); Leptodactylus vastus
(n=13); Physalaemus cuvieri (n=22); Adenomera hylaedactyla (n=18);Rhinella
mirandaribeiroi (n=2); Rhinella jimi (n=2); Elachistocleis piauienses(n=4); Dermatonotus
muelleri (n=1); Pithecopus nordestinus (n=19).

Boana punctata foi a única espécie não parasitada. Coletamos 8576 e identificamos 12
táxons de endoparasitas, sendo 8 Nematoda, 3 Acanthocephala e 1 Cestoda. A prevalência
geral foi de 71,2% (tabela 1),

Tabela 1. Hospedeiros e seus respectivos endoparasitas coletados na Reserva da Itamacaoca, estado do

Maranhão, Nordeste do Brasil. N, número de espécimes examinados; P (%), prevalência; I,
intensidade; ±, desvio padrão; S TD*, índice de especificidade; D, índice de discrepância de Poulin; *,
novo registro de hospedeiro.

Parasita STD* Hospedeiro P(%) I D

Physaloptera sp. 2,5783 Adenomera hylaedactyla 5,56 1 0.895
Boana raniceps 10 2,50±1,50 0.886
 Leptodactylus macrosternum 28 2,29±0,88 0.745
Leptodactylus mystaceus 50 4 0.333
Leptodactylus pustulatus 6,25 2 0.882
Leptodactylus vastus 23,08 3,33±2,05 0.786
Pithecopus nordestinus 5,26 1 0.9
Rhinella mirandaribeiroi 50 4 0.333
Scinax nebulosus 50 1 0.333
Scinax x-signatus 3,23 5 0.929
Scinax fuscomarginatus 14,29 2,50 0.75
Physalopteroides sp. 2,6638 Boana raniceps 5 9 0.905
Adenomera hylaedactyla 5,56 1 0.895
Scinax x-signatus 6,45 2,50±1,50 0.929
Rhabdias sp. 2,7365 Boana raniceps 50 4,10±3,67 0.7
Dendropsophus soaresi 50 1 0.333
Elachistocleis piauensis 25 2 0.6
Leptodactylus macrosternum 60 9,33±6,94 0.607
Leptodactylus vastus 46,15 3,33±3,94 0.721
Physalaemus cuvieri 9,09 1,50±0,50 0.884
Pithecopus nordestinus 15,79 2±0,82 0.833
Rhinella jimi 50 70 0.333
Scinax x-signatus 41,94 4,31±3,17 0.718
Adenomera hylaedactyla 28 1,2±0,4 0.719
Aplectana sp. 2,4336 Adenomera hylaedactyla 11,11 1 0.842
Boana raniceps 25 3,20±3,49 0.833
Leptodactylus macrosternum 56 90,93±115,06 0.76
Leptodactylus mystaceus 100 583±62 0.0354
Leptodactylus pustulatus 31,25 23,4±21,80 0.796
Leptodactylus vastus 76,92 438,90±547,46 0.643
Osteocephalus taurinus 100 2 1
Pithecopus nordestinus 21,05 36,25±22,13 0.818
Rhinella mirandaribeiroi 50 150 0.333
Scinax x-signatus 12,9 5,50±3,50 0.893
Cosmocerca sp. 2,9899 Dendropsophus nanus 50 2 0.333
Elachistocleis piauensis 25 2 0.6
Leptodactylus macrosternum 8 13±7 0.792
Physalaemus cuvieri 4,55 3 0.913
 Pithecopus nordestinus 15,79 24,67±14 0.857
Cosmocercoides sp. 2,8882 Scinax x-signatus 6,45 5±4 0.935
Pithecopus nordestinus 5,26 2 0.9
Physalaemus cuvieri 4,55 1 0.913
Elachistocleis piauensis 25 2 0.6
Boana raniceps 30 5,33±5,37 0.815
Cosmocercidae 3 Scinax x-signatus 3,23 NA 1
Dermatonotus muelleri 100 13 1
Pithecopus nordestinus 10,53 4±2 0.875
Oswaldocruzia sp. 2,3675 Boana raniceps 30 1 0.667
Leptodactylus macrosternum 28 2,14±1,36 0.779
Leptodactylus mystaceus 50 1 0.333
Leptodactylus pustulatus 31,25 1,8±1,17 0.739
Leptodactylus vastus 84,62 13,55±15,50 0.573
Physalaemus cuvieri 4,55 1 0.913
Rhinella jimi 100 43±41 0.318
Centrorhynchus sp. 2,211 Boana raniceps 10 5,50±4,50 0.896
Leptodactylus macrosternum 4 4 0.923
Leptodactylus vastus 7,69 111 0.857
Physalaemus cuvieri 4,55 1 0.913
Scinax fuscomarginatus 28,57 2 0.625
Scinax x-signatus 16,13 3,40±1,36 0.855
Acanthocephala - Boana raniceps 30 2,17±1,86 0.78
Adenomera hylaedactyla 27,78 3±1,90 0.775
Elachistocleis piauensis 25 1 0.6
Leptodactylus pustulatus 12,5 17±16 0.879
Leptodactylus macrosternum 44 8,27±13,41 0.792
Leptodactylus vastus 53,85 11,29±9,87 0.671
Physalaemus cuvieri 18,18 1,75±0,83 0.826
Pithecopus nordestinus 15,79 9,67±7,59 0.862
Scinax x-signatus 25,81 2,13±0,93 0.789
Oncicola sp. 1 Scinax x-signatus 3,23 3 0.941
Cestoda - Leptodactylus macrosternum 4 1 0.923
Leptodactylus pustulatus 6,25 1 0.882
 O índice de especificidade variou de 1 a 3 (tabela 1), com valores próximos entre si.
Cosmocerca sp. e Cosmocercidae foram os táxons menos específicos (maior valor S TD*).
Oncicola sp. foi a espécie mais específica (menor valor S TD*). A especificidade dos parasitas
foi influenciada pelo ciclo de vida dos parasitas (R²=0.92; t=3182.6; p < 2e-16), onde parasitas
heteroxenos foram mais específicos que os monoxenos, e pela prevalência (R²=0.92; t=-5.61;
p < 1,96e-08), em que quanto menor a especificidade (maior STD*) maior a prevalência.

De acordo com o Índice de Discrepância de Poulin os parasitas se mostraram 

agregados na maioria das espécies de hospedeiros (tabela 1), porém nenhuma das
características biológicas testadas, tanto de parasitas quanto de hospedeiros, influenciaram os
níveis de agregação observados (tabela 2).
A abundância de parasitas variou significativamente com o CRC (z value = 51.3; p <
2e ), massa corporal (z value= 33.4; p < 2e -16) e com o sexo dos hospedeiros (z value= 37.8;
-16

p< 2e-16), independente da espécie. Hospedeiros com maior massa corporal e maior CRC
possuíam mais parasitas. Os hospedeiros machos foram mais parasitados que as fêmeas.

Tabela 2. Resultados do modelo linear generalizado misto (MLGM) da influência de características

biológicas de parasitas e hospedeiros sobre a agregação calculada pelo índice D (Índice de
Discrepância de Poulin).

T p R2

Ciclo de vida 1.714 0.086 0.78

Riqueza de parasitas 0.182 0.856 0.90

Abundância de hospedeiros 0.277 0.781 0.90

CRC dos hospedeiros -0.340 0.734 0.89

Massa dos hospedeiros 0.381 0.702 0.89

Discussão

Com exceção de Oncicola sp., nenhuma espécie de helminto foi restrita a uma única
espécie hospedeira, podendo ser considerados generalistas por infectar hospedeiros de
diferentes gêneros e famílias. Cerca de 50% dos helmintos registrados em anfíbios ocorrem
em mais de uma espécie hospedeira (Campião et al. 2014a). De acordo com Aho (1990),
generalistas de hospedeiros compõem boa parte da fauna de helmintos de anuros. Como
generalistas, os helmintos infectam uma ampla gama de hospedeiros em ambientes variáveis
espacial e temporalmente, aumentando as chances de sobrevivência da espécie (Aho, 1990).

Mesmo infectando muitas espécies hospedeiras, é muito provável que os parasitas

sejam distribuídos desigualmente nas diferentes populações hospedeiras (Combes 2001). O
parasita pode diferir na intensidade que utiliza as espécies hospedeiras (Poulin & Mouillot
2005) e as espécies hospedeiras utilizadas podem diferir na distância taxonômica entre si
(Caira et al. 2003). Por isso, apenas o número de espécies hospedeiras exploradas por um
parasita não reflete de forma apropriada sua especificidade, pois ignora aspectos ecológicos e
filogenéticos (Poulin e Mouillot 2005; Poulin et al. 2011b). Para exemplificar, se
considerarmos apenas o número de espécies infectadas, Physaloptera sp. seria o táxon menos
específico da localidade, pois infectou 11 espécies hospedeiras. No entanto, de acordo com o
índice STD*, o táxon menos específico foi Cosmocercidae., embora tenha infectado somente 3
espécies, enquanto Physaloptera sp. foi mais específico que Cosmocercidae. Podemos afirmar
que, embora parasite poucas espécies, Cosmocercidae. foi menos específico, pois utiliza mais
intensamente espécies hospedeiras distantes filogeneticamente, em comparação com
Physaloptera sp., que utiliza com certa intensidade (prevalência) hospedeiros mais próximos
filogeneticamente (Poulin e Mouillot 2005). Outro exemplo é Oswaldocruzia sp. e
Centrorhynchus sp., que tiveram maiores prevalências em hospedeiros próximos
filogeneticamente e assim foram mais específicos. Santos (2020) encontrou valores S TD*
variando entre 0 e 3,15 para 27 táxons de helmintos de anuros da Floresta Atlântica. Alguns
gêneros de helmintos aqui encontrados são comuns aos encontrados por Santos (2020), porém
uma comparação mais profunda sobre sua especificidade é difícil, pois não sabemos se os
táxons pertencem às mesmas espécies nos dois trabalhos.

A espécie de Oncicola foi à única associada somente a uma única espécie hospedeira,
com especificidade máxima. Um alto grau de especialização reflete em poucas chances de
sobrevivência naquele local caso a população hospedeira se extinga (Kennedy, 2006), mas
Combes (2001) propõe que parasitas tem esse grau de especificidade preferencialmente em
ambientes estáveis, garantindo a continuidade do ciclo, e em populações hospedeiras
contínuas e abundantes. O hospedeiro deste táxon (Scinax x-signatus) era aparentemente
abundante na área de estudo na estação chuvosa. Além disso, os anuros provavelmente
servem como hospedeiros paratênicos de Oncicola sp. (Goldberg et al. 2003) o que
provavelmente justifica o fato de ter sido encontrado somente em uma espécie. O restante dos
helmintos não chegaram a ser tão específicos quanto Oncicola sp. É provável que eles lidem
melhor com extinções locais e flutuações na população hospedeira (Poulin et al. 2011a). 

É previsto que parasitas generalistas tenham uma maior distribuição geográfica em

relação aos especialistas, simplesmente devido ao alcance de suas espécies hospedeiras
(Poulin et al. 2011b). Os parasitas mais generalistas encontrados aqui, de fato, são registrados
em diferentes regiões da América do Sul (Campião et al. 2014a). Porém, independente da
distribuição dos hospedeiros, o que interessa para o parasita é a capacidade de infectar as
espécies disponíveis localmente (Poulin et al. 2011a). Baseado em Euzet e Combes (1980),
em uma escala geográfica maior o parasita pode ser generalista (considerando apenas o
número de espécies hospedeiras). Porém localmente nem todos esses hospedeiros, que são
compatíveis, estarão disponíveis ali, ou por uma razão comportamental ou porque não vivem
naquele local, impossibilitando o encontro e, assim, a infecção. Nesse caso, o filtro de
compatibilidade é aberto, porém o de encontro é fechado para o parasita. Portanto, uma
espécie parasita pode ser bastante específica em apenas um ponto de sua distribuição, mas
aparenta ser generalista quando olhamos para a gama total de hospedeiros que infecta
globalmente (Combes 2001). O contrário também pode ocorrer, onde espécies são
generalistas localmente, mas especialistas globalmente (Combes 2001; Poulin et al. 2011b).
Outra questão que podemos considerar é que dois parasitas igualmente específicos nos
componentes filogenéticos e ecológicos podem diferir na especificidade quando a composição
de espécies hospedeiras entre diferentes áreas é incorporada (Krasnov et al. 2011).

Algumas hipóteses têm sido formuladas quanto às causas da variação no espectro de

hospedeiros observada entre os parasitas. O modo de infecção e complexidade do ciclo de
vida do parasita são considerados como determinantes, mas existem controvérsias (Combes
2001). Para Combes (2001) parasitas heteroxenos não parecem diferir na especificidade com
parasitas monoxenos. Porém aqui, os parasitas heteroxenos foram mais específicos que os
monoxenos. Isso pode se dá pela possibilidade dos parasitas em selecionar presas específicas
(hospedeiros intermediários), o que deve aumentar as chances de alcançar o hospedeiro
definitivo e também evitar chegar a hospedeiros inadequados. Assim uma maior
especificidade pode refletir em uma vantagem seletiva para parasitas com ciclo de vida mais
complexo (Combes, 1997).
 Observamos também que quanto menos específico o parasita maior era a sua
prevalência. Isso significa que quanto menos espécies hospedeiras infectadas em menos
indivíduos os parasitas eram encontrados dentro dessas espécies. Um exemplo é Oncicola sp.
que teve baixa prevalência na única espécie em que foi encontrado. Porém, Santos (2020)
demonstrou o contrário em parasitas de anuros da Floresta Atlântica, ou seja, quanto mais
específico os parasitas maiores eram seus valores de prevalência. De fato, parasitas podem ter
um custo muito alto em tentar desenvolver mecanismos que se adaptem ao sistema imune de
muitas espécies hospedeiras (Combes 1997), portanto o parasita deve alcançar altas
prevalências somente quando ele é encontrado em poucas espécies hospedeiras (Poulin 1998).
Porém, caso o parasita infecte espécies hospedeiras relacionadas e se essas espécies têm um
sistema imune semelhante esses custos podem ser menos dispendiosos (Combes 1997). Dessa
forma, parasitas menos específicos podem alcançar altas prevalências caso infectem
hospedeiros próximos filogeneticamente.

Por ser um fenômeno tão comum, a agregação de parasitas é sugerida como requisito
essencial para definir o parasitismo (Crofton 1971). No presente estudo, a maioria das
espécies parasitas apresentaram valores de discrepância médios para altos. Embora seja um
padrão esperado, poucos trabalhos buscam conhecer os níveis de agregação de helmintos de
anuros. Entre eles, podemos citar Toledo et al. 2013b, que encontraram um padrão de
distribuição agregado em helmintos de Physalaemus cuvieri e Physalaemus olfersii usando o
índice de discrepância de Poulin. Hamann et al. (2014) também encontraram um padrão
agregado para a maioria dos helmintos que infectaram Melanophryniscus klappenbachi.

Dados de campo e experimentais vêm sendo utilizados para compreender quais os

mecanismos que levam à agregação em diferentes sistemas parasita-hospedeiro (por exemplo,
Galvani 2003; Poulin 2013; Johnson e Hoverman 2014; Koprivnikar et al. 2018; Tinsley et al.
2020). De acordo com Anderson & Gordon (1982) a principal causa da agregação em uma
população hospedeira é a estocasticidade ambiental. Tais fatores ambientais incluem tanto o
hospedeiro quanto o habitat do hospedeiro. Mudanças nos parâmetros físicos do ambiente,
clima ou susceptibilidade do hospedeiro, por exemplo, governam o número de parasitas por
hospedeiro e, portanto, os níveis de agregação (Anderson e Gordon 1982). As forças que
promovem a agregação são mais fortes que aquelas que atuam antagonicamente para diminuí-
la (Poulin 2007a), embora existam algumas exceções a este padrão. Entre as forças ecológicas
que atuam para tornar a distribuição de parasitas mais uniforme ou aleatória, estão a
mortalidade parasitária dependente da intensidade e a mortalidade do hospedeiro induzida por
parasitas (Anderson e Gordon 1982). A heterogeneidade de exposição dos hospedeiros aos
parasitas e a heterogeneidade na susceptibilidade do hospedeiro à infecção são os principais
fatores que propiciam a agregação de parasitas (Poulin 2007a; Warburton e Vonhof 2018).

Embora tenhamos encontrado que hospedeiros maiores foram mais parasitados,

observamos que não houve influência do CRC e da massa dos hospedeiros sobre a agregação
de parasitas. No entanto, esperávamos uma influência significativa, pois os efeitos do
tamanho do corpo dos hospedeiros podem gerar diferenças na susceptibilidade e na exposição
dos hospedeiros aos parasitas, e mesmo a menor variação no tamanho do corpo entre
indivíduos pode levar a uma distribuição agregada (Poulin 2007a; Poulin 2013; Goater et al.
2014). Hospedeiros maiores tendem a consumir maiores quantidades e maior diversidade de
alimentos (hospedeiros intermediários), têm maior superfície cutânea, permitindo a infecção
por parasitas transmitidos diretamente, além de estarem há mais tempo acumulando parasitas
devido à sua idade. Portanto, eles acumulam mais parasitas que os pequenos, o que deve
refletir em uma distribuição agregada (Poulin 2013). Poulin (2013) também observou que a
variação no tamanho do corpo de peixes não teve efeito nos níveis de agregação de helmintos,
destacando que outros mecanismos do hospedeiro ligados à susceptibilidade ou diferenças na
exposição a estágios infecciosos poderiam estar atuando.

Aqui podemos destacar outros traços do hospedeiro, como idade, sexo, dieta,
comportamento, que podem tornar os anuros mais expostos ou mais susceptíveis aos parasitas
(Poulin 2007a; Goater et al. 2014). Por exemplo, o comportamento de forrageamento pode
estar associado com risco de exposição a estágios infecciosos (Goater et al. 2014). Jhonson e
Hoverman (2014) observaram experimentalmente que uma redução no comportamento de
hospedeiros anuros gerou níveis de agregação parasitária semelhantes aos encontrados na
natureza. As defesas imunológicas também podem estar frequentemente associadas às
diferenças na susceptibilidade entre hospedeiros (Goater et al. 2014). Os resultados de
Galvani (2003) em um modelo estocástico mostraram que a agregação de helmintos era
inversamente relacionada à intensidade da imunidade do hospedeiro. Além disso, mesmo
hospedeiros igualmente suscetíveis diferem nas abundâncias parasitárias, pois os parasitas se
distribuem desigualmente no tempo e no espaço (Poulin 2007a).

Além da heterogeneidade de exposição e da susceptibilidade, características ligadas

aos parasitas podem ser úteis para explicar os níveis de agregação, porém menos atenção é
dada a esse tipo de heterogeneidade (Wilson et al. 2002; Poulin 2007a; Poulin 2013). Os
resultados de Anderson e Gordon (1982) sugerem que helmintos que se reproduzem
diretamente tendem a apresentar níveis mais altos de agregação em comparação com parasitas
de ciclo de vida indireto. No entanto, no presente estudo, o ciclo de vida não exerceu
influência nos níveis de agregação observados. Porém, podemos citar outras características do
parasita como tamanho do corpo influenciando a agregação (Poulin 1999; Poulin e Morand
2000b). Resultados como os de Galvani (2003) também sugerem que a agregação diminui
com a heterogeneidade antigênica e aumenta com a heterogeneidade na transmissibilidade
entre as cepas de parasitas. Para Anderson e Gordon (1982) a patogenicidade do parasita é
inversamente proporcional aos seus níveis de agregação. Parasitas muito patogênicos induzem
a morte dos hospedeiros com cargas parasitárias altas, resultando em uma distribuição mais
uniforme na população hospedeira, ou seja, níveis mais baixos de agregação (Anderson e
Gordon 1982).

Poulin (2007a) afirma que a agregação também deve ser analisada no contexto de toda
a comunidade parasitária, pois a competição de espécies concorrentes favorece a agregação.
Nesse sentido, os altos níveis de agregação observados na maioria das espécies de helmintos
de anuros podem se dar, em parte, pela influência que uma espécie parasita exerceu na
distribuição de outra, por meio da competição. Não é claro a importância da riqueza de
parasitas e da abundância de hospedeiros na distribuição de parasitas e no presente estudo
esses fatores não foram importantes. Porém, até o momento nenhum trabalho avaliou os
fatores que influenciam a agregação de helmintos em anuros do Brasil, então a influência de
todas as características testadas ainda não é clara para esses vertebrados, sendo um campo que
necessita de mais atenção. Possivelmente, a agregação é resultado de uma combinação de
diversos fatores e para separar adequadamente a importância de cada um (susceptibilidade ou
exposição) é necessária uma abordagem experimental (Poulin 2007a). Além disso, a
importância relativa dos mecanismos em promover a agregação pode não ser universal para
todos os sistemas parasita-hospedeiro, pois eles podem atuar em diferentes intensidades em
cada sistema (Wilson et al. 2002). Ainda assim, a compreensão de tais mecanismos pode
enriquecer o conhecimento acerca da dinâmica parasita-hospedeiro, o que pode ser útil para
qualquer sistema que envolva essa interação ecológica (Wilson et al., 2002).

Os machos de anuros foram mais parasitados que as fêmeas. As diferenças biológicas

entre sexos de hospedeiros podem favorecer níveis de infecção desiguais entre ambos. Essas
diferenças podem resultar em maior exposição aos parasitas ou menor resistência a eles,
fazendo com que um sexo seja mais parasitado que outro (Poulin 1996). Fatores fisiológicos
causam diferenças na susceptibilidade entre sexos e fatores ecológicos (como dieta,
microhabitat, comportamento reprodutivo, padrões de movimento, interações, territorialidade)
causam diferenças nas taxas de exposição (Poulin 1996; Zuk & McKean 1996). É difícil
distinguir qual causa (ecológica ou fisiológica) podemos atribuir mais fortemente a diferenças
nos níveis de infecção entre machos e fêmeas, mas ambas devem ser consideradas (Zuk &
McKean 1996). Uma possível explicação fisiológica é que na época de reprodução os machos
de anuros têm grandes gastos energéticos para atrair fêmeas pelo canto, demarcar territórios e
competir com outros machos (Vitt & Caldwell 2014), atividades que podem refletir em maior
estresse em comparação com as fêmeas (Zuk 1990). Maiores níveis de estresse em machos
atuam fortemente no sistema imune, tornando-os mais susceptíveis aos parasitas (Zuk, 1990;
Zuk & McKean 1996). Também podemos citar o efeito de esteróides sexuais, como
testosterona, como moduladores do sistema imune dos machos (Zuk & McKean 1996).

Anuros com maior massa e comprimento também foram mais parasitados. Isso é
esperado, pois hospedeiros maiores são colonizados mais facilmente, seja pela maior
quantidade e diversidade de alimentos que consomem (hospedeiros intermediários) ou pela
maior superfície cutânea que possuem. Indivíduos maiores também oferecem espaço e
recursos/nichos para albergar mais parasitas, além de estarem há mais tempo acumulando
parasitas por serem mais velhos (Poulin 2013; Kamiya et al. 2014; Toledo et al. 2017). A
abundância, riqueza, diversidade e uniformidade de helmintos foram correlacionadas com o
tamanho do corpo de 13 espécies de anuros da Mata Atlântica (Toledo et al. 2017).

Agradecimentos

Somos gratos pelo apoio financeiro da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal

de Nível Superior – Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. A Jivanildo Miranda e
Arielson pelo auxílio nas identificações dos anuros. A Adonias Teixeira pela ajuda com os
índices e análises estatísticas. A Bento e Janaina Nascimento pela ajuda no trabalho de
campo. Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio/SISBIO) e a
Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do Maranhão (CEUA-
UFMA) por permitir a coleta de hospedeiros. Ao Programa de Pós-graduação em
Biodiversidade e Conservação (PPGBC-UFMA).
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