AvesCaatingaSeridó Lima 2017

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
AVES NA CAATINGA DO SERIDÓ ─ PERSISTÊNCIA DE

INDIVÍDUOS, POPULAÇÕES E COMUNIDADE EM UM AMBIENTE
TROPICAL SAZONAL EM ANOS DE SECA
GUILHERME SANTOS TOLEDO DE LIMA
NATAL, RN
2017

Tese apresentada ao programa de Pós-

graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte como
requisito necessário para obtenção do
título de Doutor em Ecologia.
Orientador:
Prof. Dr. Mauro Pichorim
NATAL, RN
2017
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB
Lima, Guilherme Santos Toledo de.

Aves na Caatinga do Seridó - persistência de indivíduos,
populações e comunidade em um ambiente tropical sazonal em anos
de seca / Guilherme Santos Toledo de Lima. - Natal, 2017.
136 f.: il.
Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em
Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim.
1. Aves - Tese. 2. Caatinga - Tese. 3. Seca - Tese. 4.

Demografia - Tese. 5. Comunidade - Tese. I. Pichorim, Mauro. II.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 598.2


Tese apresentada ao programa de Pós-

graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte como
requisito necessário para obtenção do
título de Doutor em Ecologia.
Data da defesa: 27 de outubro de 2017

Resultado: ____________________
___________________________ ___________________________
Dr. Carlos Roberto Sorensen Dr. Eduardo Martins Venticinque
Dutra da Fonseca
___________________________ ___________________________
Dr. Luiz Augusto Macedo Mestre Dr. Rodrigo Lima Massara
_____________________________
Dr. Mauro Pichorim
(Orientador)
AGRADECIMENTOS
Sinto-me privilegiado de ter contado com o apoio de tantos ao longo desta caminhada.
Família, amigos, parceiros de laboratório e de campo, passarinhos...
A impressão é de que raros foram os momentos em que me senti sozinho. Agradeço e
dedico esta tese a todos que participaram deste momento feliz de minha vida.
Ao Mauro Pichorim, por ter topado tocar este projeto comigo e nunca ter me negado
apoio. Obrigado pelas oportunidades, ensinamentos, conselhos, paciência e amizade.
À minha esposa Phoeve, por toda ajuda em casa e em campo. E mais importante: pelo
amor, carinho e compreensão. Essa tese não seria a mesma sem você, nêga. Te amo.
À Pagu, minha pequena cadelinha de duas arrobas, pela alegria de viver!
À toda minha família. Em especial aos meus pais Eduardo e Josilma e meu irmão
Eduardo, exemplos de pessoas maravilhosas e inspiradoras. Às minhas queridas irmãs
Mônica e Sky, que além de especiais, presentearam-me com três princesas lindas neste
período: Amelie, Luiza e Phoebe. Agradeço o apoio incondicional de todos vocês!
Aos amigos carinhosos que ganhei em Natal e que me alegraram a vida nos últimos
quatro anos: Vinicius São Pedro, Eliana Faria, Guiga Mazzochini, Adriana Pellegrini,
João Vitor Campos, Gustavo Paterno, Nicolás Ruiz, Lorena Antunes, Tonny Marques,
Libny Silva, Ricardo Araújo, Patrícia Moreira, José Victor, Priscilla Sabino, Lidiane
Medeiros, Thanyria França, Natan Chagas, Damião Valdenor e Pedro Vitor Ferreira.
i
Aos amigos, colegas e colaboradores do LabOrnito (UFRN) e ECOPAN (UFERSA),
por compartilhar tantas experiências e por toda ajuda e companheirismo nas campanhas
de coleta: João Paulo Tavares, Priscila Stedile, João Lucas Silveira, Shirley Macjane,
Elaine Bandeira, Hipócrates Fortunato, Julia Benatti, Luis Felipe Silveira, Marcelo
Câmara, Honara da Silva, Pedro Pierote, Camila Gomes, Anderson Salvador, Juliana
Araújo, Paulo Fernandes, Pedro Teófilo, Liana Cavalcanti, Bárbara Melo, Camila Melo,
Thales Afonso, Clarisse Silva e Victoria Paixão.
Aos professores e alunos do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, pela convivência
prazerosa e enriquecedora em nossas aulas, discussões, cafezinhos e festinhas. Um
agradecimento especial aos professores Márcio Zikán, Carlos Fonseca, Eduardo
Venticinque (Dadão), Adrian Garda, Gabriel Costa e Luiz Attayde (Coca), por todo
apoio e ensinamentos a mim dedicados nestes quatro anos.
À equipe da Estação Ecológica do Seridó, por todo apoio e carinho durante nossas
campanhas de campo: Paulo Fernandes, George Batista, Geraldo Serafim, Gabriela
Serafim, Robson Mariz, Geiziane Mariz, Carlinhos Varela, Moacir Jovino, Ivo Magno,
Anderson Guerra, Lucas Valber, Geraldo Ribeiro, Damião Dantas, Agostinho Costa e
Almir Gadelha.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa
de doutorado e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq), pelos recursos que financiaram este projeto.
ii
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS .................................................................................................... vi
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................... vii
SÍNTESE ......................................................................................................................... ix
CAPÍTULO I – Demographic responses of insectivorous birds during a prolonged
drought in a seasonally dry tropical environment ............................................................ 1
Abstract........................................................................................................................ 2
Introdução ................................................................................................................... 4
Materiais e métodos .................................................................................................... 6
Área de estudo ........................................................................................................... 6
Populações estudadas ............................................................................................... 7
Desenho amostral e coleta de dados ......................................................................... 8
Análise dos dados .................................................................................................... 10
Seleção de modelos ................................................................................................. 13
Parâmetros populacionais ...................................................................................... 13
Resultados .................................................................................................................. 17
Estimativas de sobrevivência .................................................................................. 17
Estimativas de densidade ........................................................................................ 19
Discussão .................................................................................................................... 24
Agradecimentos ......................................................................................................... 32
iii
Referências ................................................................................................................ 33
CAPÍTULO II – Local extinctions exceed colonization rates in a bird community during
dry years in Caatinga: variations associated with time, habitat, and functional groups . 45
Abstract...................................................................................................................... 46
Introdução ................................................................................................................. 48
Área de estudo ........................................................................................................... 51
Métodos ...................................................................................................................... 52
Desenho amostral e coleta de dados ....................................................................... 52
Resultados .................................................................................................................. 57
Discussão .................................................................................................................... 63
Agradecimentos ......................................................................................................... 70
Referências ................................................................................................................ 70
APÊNDICE I ............................................................................................................. 84
CAPÍTULO III – Spatio-temporal adjustments in territory size of Black-bellied
Antwren (Formicivora melanogaster) in a seasonally dry tropical environment:
responses to fluctuating food supply? ............................................................................ 92
Abstract...................................................................................................................... 93
Introdução ................................................................................................................. 94
Métodos ...................................................................................................................... 97
iv
Espécie e área de estudo ......................................................................................... 97
Métodos de campo ................................................................................................... 98
Resultados ................................................................................................................ 100
Discussão .................................................................................................................. 105
Agradecimentos ....................................................................................................... 108
Referências .............................................................................................................. 108
v
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I
Tabela 1. Melhores modelos candidatos (ΔAICc ≤ 2) dentre os utilizados para estimar
taxas mensais de sobrevivência e números populacionais de passeriformes insetívoros
na Caatinga, entre julho/2012 e julho/2015. ................................................................... 22
Tabela 2. Probabilidades anuais de sobrevivência de quatro passeriformes insetívoros
durante seca prolongada na Caatinga entre 2013 e 2015................................................ 24
CAPÍTULO II
Tabela 1. Parâmetros de modelos de ocupação para múltiplas estações – MOMEs. As
interpretações de cada parâmetro são baseadas em Mackenzie et al. (2003) para o nível
de espécie ou indivíduo e em Mackenzie et al. (2006b) para o nível de comunidade. .. 56
Tabela 2. Modelos candidatos utilizados para estimativa da riqueza relativa (ψ), taxas de
colonização (γ) e extinção local (ε) em uma comunidade de aves da Caatinga entre 2012
e 2015, RN, nordeste do Brasil. ...................................................................................... 59
CAPÍTULO III
Tabela 1. Estimativas de tamanho de território em hectares de casais de F. melanogaster
em duas fitofisionomias de caatinga entre 2014 – 2016, Serra Negra do Norte – RN,
Brasil. Os valores entre parênteses representam o número de pontos de distribuição
registrados para a estimativa do território. ................................................................... 104
vi
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO I
Figura 1. Médias mensais de precipitação para a região da área de estudo entre 2010 e
meados de 2015 (EMPARN 2016; INSA/ICMBio 2016). ............................................. 15
Figura 2. Esquema do delineamento amostral utilizado no monitoramento populacional
de espécies insetívoras no nordeste do Brasil. Os triângulos representam as sete sessões
e os números em sua base as ocasiões realizadas em cada um dos habitats. As setas
indicam a duração dos intervalos entre sessões e no período mais prolongado após a
sétima sessão foram realizados apenas reavistamentos de Formicivora melanogaster
com anilhas coloridas. .................................................................................................... 16
Figura 3. Probabilidades de sobrevivência mensal médias (Φm) de M. tyrannulus (A), H.
margaritaceiventer (B), P. plumbea (C) e F. melanogaster (D). As barras representam o
erro padrão (SE). Os intervalos 1, 3 e 5 correspondem às estações secas e 2, 4 e 6 às
estações chuvosas. .......................................................................................................... 20
Figura 4. Estimativas populacionais médias derivadas dos modelos de desenho robusto:
M. tyrannulus (A), H. margaritaceiventer (B), P. plumbea (C) e F. melanogaster (D).
As estimativas são para uma área de 12 ha de caatinga arbórea (■) e 12 ha de caatinga
arbustiva (●). As barras representam o erro padrão (SE). .............................................. 21
CAPÍTULO II
Figura 1. Riqueza relativa de uma comunidade de aves na Estação Ecológica do Seridó,
nordeste do Brasil. As estimativas ± erro padrão (SE) em cinza representam os valores
vii
obtidos para caatinga arbustiva e em preto os da caatinga arbórea. A linha cinza
representa as médias mensais de precipitação regionais da área de estudo.................... 60
Figura 2. Estimativas médias ± erro padrão (SE) das taxas de colonização (linhas
tracejadas) e extinção local (linhas contínuas) de uma comunidade de aves em uma
unidade de conservação na Caatinga, RN, Brasil. Em cinza as estimativas da caatinga
arbustiva e em preto as da caatinga arbórea. .................................................................. 61
Figura 3. Probabilidades de extinção local (linhas contínuas) e colonização (linhas
tracejadas) das espécies de acordo com seus grupos funcionais: polinizadores (A),
dispersores de sementes (B), engenheiros do ecossistema (C), insetívoros (D) e
predadores de sementes (E). ........................................................................................... 62
CAPÍTULO III
Figura 1. Cinco territórios distintos de F. melanogaster demarcados para o “casal três”
na caatinga arbustiva, entre outubro/2014 e junho/2016 na ESEC do Seridó, RN,
nordeste do Brasil. As menores médias de umidade relativa do ar na área de estudo
ocorrem normalmente entre setembro e novembro (Rao et al. 2016), período no qual
estimamos o maior território deste casal em 2014. Por outro lado, o trimestre mais
úmido ocorre entre fevereiro e abril (Rao et al. 2016), no qual estimamos o menor
território deste casal em 2015. ...................................................................................... 102
Figure 2. Relação entre tamanho de território de casais de F. melanogaster e a
fitofisionomia de caatinga, controlada pela umidade relativa do ar (ANCOVA, R2 =
0,85; F3,11 = 20,33; p < 0,001), na Estação Ecológica do Seridó – RN, Brasil. ........... 103
viii
SÍNTESE
O cenário de aquecimento global previsto para as próximas décadas aponta para
um aumento na frequência e severidade de eventos climáticos extremos (IPCC, 2013).
Dentre as projeções mais preocupantes está a de episódios de seca mais severas e
frequentes em regiões tropicais áridas e semiáridas, consequência da imprevisibilidade e
diminuição das chuvas e do prolongamento das estações secas (Feng et al., 2013;
Chadwick et al., 2016). Embora as secas constituam eventos climáticos naturais nestas
regiões (Nimer, 1972; Marengo et al., 2017), aumentos em sua frequência poderão ter
um efeito cumulativo sobre populações e comunidades de vertebrados, submetendo-as a
períodos de escassez de recursos mais severos comparados aos experimentados
atualmente (Butt et al., 2015; Maron et al., 2015).
Vertebrados com capacidade de dispersão elevada, como as aves, respondem de
formas distintas aos eventos de seca. Estratégias comuns envolvem mudanças de dieta e
comportamento para explorar recursos alternativos (Newton, 1998; Sánchez &
Blendinger, 2014), deslocamentos regionais ou migrações para áreas com
disponibilidade adequada de alimento (Faaborg et al., 1984; Ceballos, 1995; Newton,
2004) e o ajuste de tamanho de territórios de acordo com a disponibilidade local de
recursos (Enoksson & Nilsson, 1983; Khoury & Boulad, 2010). No entanto, secas mais
severas ou prolongadas podem implicar em prejuízos ao recrutamento de indivíduos e
aumentar as taxas de mortalidade em populações de aves sedentárias (i.e. com baixa
capacidade de dispersão) ou que exploram habitats e recursos específicos (Gibbs &
Grant, 1987; Newton, 1998; Selwood et al., 2015).
O conhecimento acerca dos efeitos da seca sobre populações e comunidades de
aves em regiões tropicais áridas e semiáridas tem sido construído com base em
observações concentradas na Austrália e África (e.g., Dean & Milton, 2001; Burbidge &
ix
Fuller, 2007; Jordan et al., 2017). Até o momento, conhecemos muito pouco sobre as
respostas de indivíduos, populações e comunidades de aves aos eventos de seca na
região neotropical (e.g., Marone, 1992; Jaksic & Lazo, 1999), o que diminui nosso
poder de predição a respeito de como a avifauna neotropical irá persistir frente às
mudanças climáticas previstas para o restante deste século (Crick, 2004; Şekercioğlu et
al., 2012; Brawn et al., 2016).
Além disso, historicamente os ambientes neotropicais foram caracterizados de
forma geral como climaticamente estáveis (Ashmole, 1963; Martin, 1996); paradigma
sustentado, em parte, pelas altas taxas de sobrevivência anual de aves neotropicais e por
suas populações relativamente estáveis, supostamente mantidas próximas às suas
capacidades de suporte nestes ambientes (Martin, 1996). Entretanto, esta ideia foi
estabelecida com base em populações de aves de florestas tropicais úmidas, enquanto
que espécies de ambientes neotropicais sazonais foram quase que historicamente
ignoradas. Muito pouco se conhece acerca da dinâmica populacional de aves ou mesmo
sobre parâmetros demográficos básicos (e.g. sobrevivência, fecundidade, recrutamento)
em ambientes neotropicais sazonais.
Diante desta carência de informações, o objetivo geral desta tese foi
compreender como uma comunidade de aves e uma parcela específica de suas
populações responderam a um evento de seca prolongada na Caatinga, a formação
tropical sazonal do nordeste do Brasil. Adicionalmente, uma destas populações foi
monitorada com o intuito de se descrever não apenas seus atributos demográficos, mas
também o papel da variação temporal e espacial de recursos alimentares sobre o
tamanho dos territórios de seus indivíduos.
A coleta de dados foi realizada na Estação Ecológica do Seridó – RN, através de
sete campanhas de captura por redes-de-neblina em uma frequência semestral, entre
x
julho/2012 e julho/2015. As capturas foram feitas em dois quadrantes de 12 ha com 48
pontos amostrais cada, estabelecidos em duas fitofisionomias: caatinga arbórea de
encosta e caatinga arbustiva savânica. As aves capturadas foram marcadas com anilhas
metálicas numeradas e com uma combinação única de três anilhas plásticas coloridas. A
marcação com anilhas coloridas possibilitou a identificação dos indivíduos através de
campanhas de reavistamento realizadas nos intervalos entre campanhas de captura.
No primeiro capítulo, através de análises de captura-marcação-
recaptura/reavistamento, testamos o efeito da fitofisionomia, precipitação, sazonalidade
climática e de um período atipicamente seco do estudo sobre as taxas mensais de
sobrevivência e densidade populacional de quatro passeriformes insetívoros. Não
encontramos nenhuma influência aparente do período atipicamente seco sobre as
chances de sobrevivência mensal nas quatro populações. No entanto, nas populações de
Myiarchus tyrannulus, Hemitriccus margaritaceiventer e Polioptila plumbea, as
sobrevivências flutuaram sazonalmente ao longo do estudo, com os menores valores
observados nas estações secas. A influência do habitat foi importante apenas sobre a
sobrevivência dos pequenos insetívoros H. margaritaceiventer e Formicivora
melanogaster, cujas taxas de sobrevivência anual foram demasiadamente baixas na
caatinga arbórea comparada à arbustiva. As densidades das quatro populações foram
maiores na caatinga arbustiva ao longo de quase todo monitoramento e os picos de
densidade em três delas ocorreram na caatinga arbustiva após as chuvas que sucederam
o período mais seco do estudo. Nossos resultados sugerem que as populações de aves
insetívoras podem responder de forma distinta às variações climáticas sazonais e à
heterogeneidade ambiental da Caatinga. Acreditamos que a menor disponibilidade de
alimento durante as estações secas em alguns habitats pode reduzir consideravelmente
as taxas de sobrevivência, particularmente as de pequenas aves insetívoras de hábitos
xi
sedentários. Os picos populacionais após a seca severa e as maiores densidades ao longo
de todo estudo, ambos observados na caatinga arbustiva, sugerem que em habitats
predominantemente arbustivos os passeriformes insetívoros da Caatinga podem
encontrar maior disponibilidade de alimento e de sítios de nidificação, sustentando
maiores taxas de sobrevivência e, possivelmente, maiores produtividades populacionais.
No segundo capítulo, utilizamos modelos de ocupação para múltiplas campanhas
em nível de comunidade para estimar a riqueza relativa da área de estudo em cada
campanha de captura, além de taxas dinâmicas de colonização e extinção local durante
os intervalos entre as campanhas. Adicionalmente, testamos as variações nestas taxas
relacionadas ao tempo, à fitofisionomia de caatinga e aos principais grupos funcionais
da comunidade. A riqueza relativa ao pool regional de espécies se manteve baixa ao
longo do estudo (20% – 51%), com estimativas maiores na caatinga arbustiva
comparada à arbórea, ~ 44 vs. ~ 32 espécies, respectivamente. Estas diferenças de
riqueza podem ser explicadas pelo fato da caatinga arbustiva ter sido mais colonizada
que a caatinga arbórea ao longo do estudo, ao passo que as taxas de extinção local não
variaram em função da fitofisionomia. Espécies polinizadoras e dispersoras de sementes
foram caracterizadas por taxas de colonização inferiores a 50% e taxas de extinção de
medianas a elevadas (40% – 60%), sugerindo baixa fidelidade destas espécies à área de
estudo. Por outro lado, espécies granívoras e insetívoras compreenderam a parcela
residente da comunidade, com baixas probabilidades de colonização e extinção local (<
30%). Nossos resultados indicam que assembleias de aves da Caatinga estão sujeitas a
declínios locais de diversidade durante anos consecutivos de seca. No entanto,
concluímos também que estes declínios podem ser provocados principalmente pela
evasão de espécies que exploram recursos cuja disponibilidade é crítica em anos de
seca, como néctar, flores e frutos. Espécies insetívoras e granívoras parecem formar
xii
uma parcela mais resistente destas comunidades, capazes de absorver melhor os
impactos das secas. Diante dos cenários climáticos previstos para Caatinga e outras
regiões tropicais áridas e semiáridas, acreditamos que espécies polinizadoras e
dispersoras de sementes estarão especialmente vulneráveis a declínios populacionais e
extinções locais, alterando a estrutura das comunidades e comprometendo a manutenção
dos seus serviços ecossistêmicos.
Por fim, no terceiro capítulo, estimamos o tamanho dos territórios de casais de
Formicivora melanogaster em seis campanhas de reavistamento de indivíduos com
anilhas coloridas. Testamos o efeito da fitofisionomia de caatinga e da umidade relativa
do ar (proxy de disponibilidade de alimento) sobre o tamanho dos territórios através de
uma análise de covariância – ANCOVA. Entre outubro/2014 e junho/2016,
monitoramos seis casais e mapeamos 15 territórios, cujas estimativas variaram de 0,52 a
3,94 ha. Através da análise de covariância encontramos, em primeiro lugar, uma
correlação inversa e significativa entre os tamanhos de território e a umidade relativa do
ar, nosso proxy de oferta de recursos. Em segundo lugar, uma parcela da variação
também foi explicada pela fitofisionomia, onde os territórios foram significativamente
menores na caatinga arbustiva comparada à arbórea: 1,74 ± 0,72 vs. 2,82 ± 1,17 (mean ±
SD), respectivamente. Os resultados deste estudo sugerem que os casais de F.
melanogaster fizeram ajustes contínuos de seus territórios conforme a oferta de
alimento em diferentes períodos do ano. Este ajuste parece também ter ocorrido de
acordo com a fitofisionomia de caatinga, provavelmente reflexo das diferentes ofertas
de recurso entre habitats, os quais aparentemente diferiram na quantidade e distribuição
dos sítios de alimentação e nidificação da espécie. Embora não tenhamos estimado de
forma direta a oferta de alimento para F. melanogaster, nossos resultados estão de
acordo com a teoria do valor do alimento e sugerem que a disponibilidade temporal e
xiii
espacial de recursos constitui um importante fator regulador dos tamanhos de território e
de seleção de habitat por pequenas aves insetívoras da Caatinga.
Referências
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xiv
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xvi
CAPÍTULO I
Demographic responses of insectivorous birds during a prolonged drought in a seasonally dry

tropical environment
1
Demographic responses of insectivorous birds during a prolonged
drought in a seasonally dry tropical environment
Guilherme S. Toledo-Lima* a e Mauro Pichorim b

a
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
Natal, 59072-970, Brasil

b
Departamento de Botânica e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal,
59072-970, Brasil
*
Endereço para correspondência: toledolimagui@gmail.com
Título abreviado: Bird demography during a prolonged drought
Abstract
1. In strongly seasonal and climatically unpredictable environments, animal
populations may be subject to declines in their numbers in unfavorable periods of
the year, mainly by density-dependent mortality.
2. This pattern was established primarily based on bird population dynamics from
Northern hemisphere, while tropical seasonal environments populations have been
almost historically ignored. Thus, there is a lack of knowledge about the
2
mechanisms of persistence or even basic demographic parameters of tropical bird
populations living in seasonal environments.
3. During three atypically dry years, we tested the effect of precipitation, climate
seasonality, and a supra-annual severe drought on monthly survival rates and
population density of four resident passerine birds in two Caatinga habitats.
4. We found no apparent influence of supra-annual severe drought on monthly
survival probabilities on the four populations. However, in three of them the
survivals fluctuated seasonally throughout the study, with the lowest values
observed in the dry seasons. According to the models, the habitat influence was
important only on small insectivorous survival, with annual survival rates
markedly lower in woody caatinga compared to shrubby caatinga. Densities of the
four populations were higher in shrubby caatinga over almost all monitoring
period, and density peaks in three of them occurred in shrubby caatinga after the
rains that followed the supra-annual severe drought.
5. Our results suggest that insectivorous bird populations may respond differently to
seasonal climatic variations and environmental heterogeneity of Caatinga. We
believe that the lowest food availability during the dry seasons in some habitats
may significantly reduce the survival rates, particularly those of small and
sedentary insectivorous birds. The population peaks after severe drought and the
highest densities throughout the study both observed in shrubby caatinga, suggests
that in habitats predominantly shrubby, insectivorous passerine birds of Caatinga
3
can experience greater availability of nesting places and food, supporting higher
survival rates, and possibly higher productivities.
Keywords: capture-mark-recapture, robust design, population estimates, seasonally dry
tropical forest, Barker models, bird population, adult survival.
Introdução
Populações animais estão sujeitas a flutuações temporais decorrentes de variações nas
condições ambientais (Lack 1954; Turchin 2003; Ricklefs 2008). A influência destes fatores
extrínsecos, a depender de sua magnitude, pode limitar a disponibilidade ou o acesso aos
recursos primários para uma população, influenciando a sobrevivência e produtividade dos
indivíduos (Ranta, Lundberg & Kaitala 2006; Ricklefs 2008).
As populações de aves são capazes de resistir a estas variações climáticas adotando estratégias
como o ajuste de tamanho dos territórios de acordo com a disponibilidade de recursos
(Enoksson & Nilsson 1983; Khoury & Boulad 2010), mudança de dieta para explorar recursos
diferentes (Newton 1998; Sánchez & Blendinger 2014) e a realização de deslocamentos
regionais ou mesmo migrações para áreas onde a disponibilidade de alimento é maior
(Faaborg, Arendt & Kaiser 1984; Ceballos 1995; Newton 2004).
No entanto, variações mais acentuadas no clima, que por vezes geram secas ou invernos
atípicos, podem implicar em declínios populacionais, principalmente através da mortalidade
dependente de densidade (Ashmole 1963; Lack 1966; Newton 1998). Este é o caso de
populações de aves com baixas capacidades de dispersão que experimentam períodos
4
desfavoráveis do ano quanto à oferta de recursos, uma característica de ambientes sazonais e
às vezes imprevisíveis, como os encontrados no hemisfério norte (Newton 1998; Doherty &
Grubb 2002; Elkins 2004).
Embora historicamente os ambientes tropicais tenham sido tratados como climaticamente
estáveis (Ashmole 1963; Ricklefs 1980; Martin 1996), ambientes fortemente sazonais
também podem ser encontrados em baixas latitudes, onde a disponibilidade de alimento para
as aves está diretamente relacionada ao regime das chuvas (Faaborg, Arendt & Kaiser 1984;
Dean & Milton 2001). No entanto, muito pouco se conhece acerca da dinâmica de populações
de aves nestes ambientes tropicais sazonais, ou mesmo sobre seus aspectos demográficos
(Ricklefs 1980; Dugger, Faaborg & Arendt 2000; Schaefer et al. 2006; Jansen et al. 2014).
A Caatinga é uma das formações tropicais sazonais para a qual estudos de demografia de aves
inexistem até o momento. Em muitas regiões a precipitação anual na Caatinga não ultrapassa
os 500 mm, concentrados de 50 – 70% em dois ou três meses consecutivos. Adicionalmente, a
variação interanual das chuvas é grande e as secas severas ocorrem com certa frequência,
fazendo parte do ciclo climático natural (Nimer 1972; Silva, Pereira & Almeida 2012;
Marengo & Bernasconi 2015).
Neste trabalho estimamos probabilidades de sobrevivência e números populacionais de quatro
passeriformes insetívoros e residentes em duas fitofisionomias na Caatinga. Durante três anos
de precipitação abaixo da média histórica, investigamos se a própria precipitação,
sazonalidade climática e um evento de seca severa supra-anual tiveram efeito sobre as taxas
de sobrevivência mensal dos indivíduos e sobre a densidade populacional. Estas estimativas
estão entre as primeiras obtidas em ambientes neotropicais sazonais e poderão contribuir
5
substancialmente para compreensão da dinâmica de populações de aves na Caatinga e demais
ambientes tropicais sazonais.
Nossas expectativas acerca da sobrevivência dos indivíduos adultos foram de que (i) as
chances de sobrevivência sejam menores durante os meses secos quando comparadas às dos
meses chuvosos e (ii) que as chances de sobrevivência sejam excepcionalmente baixas
durante o evento de seca severa supra-anual, independentemente da fitofisionomia. Quanto às
estimativas populacionais de adultos esperamos que (iii) flutuem independentemente do
habitat, mas (iv) com valores notavelmente baixos durante o evento de seca severa supra-
anual.
Materiais e métodos
ÁREA DE ESTUDO
Este estudo foi realizado na Estação Ecológica (ESEC) do Seridó (06º34’S, 37º15’W), uma
unidade de conservação que compreende 1.166 ha de Caatinga no município de Serra Negra
do Norte – RN, nordeste do Brasil (IBAMA 2004). A Caatinga é uma formação tropical
sazonalmente seca constituída por um mosaico de fitofisionomias que cresce sobre solos
variados e se estende por 844.453 km2. O clima é quente e semiárido com temperaturas
médias elevadas (23 – 27 °C) e precipitação anual que varia de 500 a 1.000 mm, a depender
da região (Sampaio 1995; Prado 2003; IBGE/MMA 2004).
A Caatinga apresenta uma grande variação interanual das chuvas, o que propicia a ocorrência
de secas frequentes e às vezes prolongadas, documentadas desde o século XVI (Nimer 1972;
Marengo, Torres & Alves 2017). A área de estudo está situada em uma ecorregião
denominada Depressão Sertaneja Setentrional, caracterizada por chuvas concentradas em
6
poucos meses (Fev – Abr) e médias de precipitação dentre as mais baixas do domínio
(Velloso, Sampaio & Pareyn 2002; Rao et al. 2016). Estas condições climáticas particulares
tornam as secas prolongadas mais comuns nesta ecorregião que em qualquer outra da
Caatinga (Velloso, Sampaio & Pareyn 2002).
O início deste trabalho em 2012 foi caracterizado pelo começo de uma destas secas, com
registros de precipitações de até 200 mm abaixo da média em todo o nordeste do Brasil
(Marengo et al. 2013). Na área de estudo e no seu entorno a estimativa de precipitação em
2012 foi de apenas 196 mm, sendo que a média histórica da região é de aproximadamente 750
mm (Nimer 1972; EMPARN 2016) (Fig. 1). Chuvas abaixo da média histórica ainda foram
registradas ao longo dos três anos seguintes, resultando em uma das secas mais severas e
prolongadas das últimas décadas na região e no nordeste do Brasil como um todo (Marengo,
Torres & Alves 2017).
POPULAÇÕES ESTUDADAS
Monitoramos quatro populações de passeriformes insetívoros residentes na área de estudo e
que estão bem distribuídas nos diferentes ambientes de Caatinga encontrados na ESEC do
Seridó: maria-cavaleira-de-rabo-enferrujado [Myiarchus tyrannulus (Statius Muller, 1776)],
sebinho-de-olho-de-ouro [Hemitriccus margaritaceiventer (d’Orbigny & Lafresnaye, 1837)],
balança-rabo-de-chapéu-preto [Polioptila plumbea (Gmelin, 1788)] e formigueiro-de-barriga-
preta (Formicivora melanogaster Pelzeln, 1868).
M. tyrannulus é um tiranídeo de médio porte (20 cm, 24 – 32 g) que ocorre primariamente em
habitats abertos e matas ralas de regiões áridas e semiáridas da América do Sul e também do
sul dos Estados Unidos até a Costa Rica (Joseph & Fitzpatrick 2004; Ridgely & Tudor 2009).
7
H. margaritaceiventer é um Rhynchocyclidae de pequeno porte (10 cm, 7 – 10 g) encontrado
principalmente em habitats arbustivos e florestas decíduas da Colômbia, Venezuela, Peru,
Bolívia, Brasil, Paraguai e Argentina (Clock & Fitzpatrick 2004; Ridgely & Tudor 2009). P.
plumbea é um pequeno passeriforme representante da família Polioptilidae (10 – 12 cm, 6 – 8
g) que habita diversos ambientes, desde florestas úmidas a campos arbustivos e manguezais.
Distribui-se do México ao Panamá e em grande parte da porção norte e nordeste da América
do Sul até 1000 m de altitude (Atwood & Lerman 2006; Dunning 2008; Ridgely & Tudor
2009). F. melanogaster é um representante da família Thamnophilidae (12 – 13 cm, 10 – 12
g) que pode ser encontrado em ambientes arbustivos e florestas deciduais do Brasil, Bolívia e
do extremo norte do Paraguai, incluindo a Caatinga, Cerrado e Chaco (Zimmer & Isler 2003;
Dunning 2008; Ridgely & Tudor 2009).
Devido à ampla distribuição destas espécies e ocorrência em ambientes com diferentes níveis
de sazonalidade, além de serem facilmente capturadas e detectadas na área de estudo ao longo
de todo ano, as consideramos como bons modelos para o estudo de populações de aves
insetívoras em ambientes tropicais sazonalmente secos.
DESENHO AMOSTRAL E COLETA DE DADOS
O monitoramento das populações foi feito entre julho/2012 e julho/2015 em duas
fitofisionomias, uma caracterizada como caatinga arbustiva savânica, que recobre as partes
baixas e planas da área de estudo e outra classificada como caatinga arbórea de encosta,
presente na base das serras e áreas mais elevadas. Cada habitat foi amostrado por um
quadrante de 400 × 300 m com 48 pontos de captura distantes 50 m, totalizando área de 12 ha
quadrante -1. A distância entre as duas áreas de amostragem foi de 3,3 km.
8
Utilizamos o método de captura-marcação-recaptura/reavistamento dos indivíduos em um
formato de desenho robusto (Pollock 1982; Williams, Nichols & Conroy 2002). No decorrer
dos três anos de monitoramento realizamos sete sessões em uma frequência sazonal,
contemplando os finais das estações secas e chuvosas (as sessões 1, 3, 5 e 7 no final do
período chuvoso e as 2, 4 e 6 no final do período seco). Cada sessão foi formada por seis
ocasiões de amostragem em cada quadrante ou habitat. Foram necessários dois dias de coleta
para amostrar todos os pontos de um quadrante, ou seja, cada ocasião em um habitat consistiu
de dois dias de trabalho (24 pontos dia -1). Dessa forma, as ocasiões foram realizadas de forma
intercalada entre habitats, ajudando a evitar resposta comportamental dos indivíduos à captura
(trap-shy). A duração da amostragem em cada sessão foi de 24 dias para os dois quadrantes
(Fig. 2).
Durante as sessões as aves foram capturadas com redes-de-neblina de 18 × 3 m, malha de 19
mm e cinco bolsas (1019/18, Ecotone®, Gdynia, PL) instaladas nos pontos de amostragem de
cada quadrante entre 05:00 e 10:00 da manhã. Os indivíduos capturados foram identificados
como jovens ou adultos e marcados com anilhas metálicas numeradas fornecidas pelo Centro
Nacional de Pesquisa e Conservação de Aves Silvestres (CEMAVE/ICMBio). Apenas os
indivíduos capturados de F. melanogaster receberam uma combinação única de três anilhas
coloridas no outro tarso. Logo depois as aves foram liberadas no local de captura.
A marcação com anilhas coloridas possibilitou o reavistamento dos indivíduos de F.
melanogaster durante os intervalos entre sessões e após a última sessão (Fig. 2). As
observações foram realizadas com auxílio de binóculo 10 × 42 mm (232410, Bushnell ®,
Kansas, USA).
9
ANÁLISE DOS DADOS
As análises foram feitas no programa MARK (White & Burnham 1999) e os modelos
utilizados para estimativa dos parâmetros demográficos foram os modelos de desenho robusto
de Huggins (Huggins 1989; Kendall, Nichols & Hines 1997) e os modelos de Barker (Barker
1997).
Os modelos de desenho robusto de Huggins (DRH) foram úteis para estimativa de taxas
mensais de sobrevivência aparente (Φm) de M. tyrannulus, H. margaritaceiventer e P.
plumbea nos intervalos entre sessões e para estimativa de números populacionais (N) de todas
as espécies em cada sessão. Além das taxas de sobrevivência e estimativas populacionais, os
modelos de DRH podem estimar também probabilidades de emigração temporária nos
intervalos entre sessões (y' e y'') e probabilidades de captura (p) e recaptura (c) para as
ocasiões secundárias (Pollock 1982; Kendall, Nichols & Hines 1997).
Os modelos de Barker foram utilizados para estimar taxas mensais de sobrevivência aparente
de F. melanogaster. Ao contrário dos modelos de DRH, que utilizam apenas informações de
marcação-recaptura, os modelos de Barker são capazes de incorporar informações auxiliares
de detecção, como recuperações de marcações de indivíduos mortos ou reavistamentos de
indivíduos marcados entre os períodos de amostragem por capturas. Adicionalmente, os
modelos de Barker podem estimar: probabilidades de recaptura (p), probabilidades de
recuperação de indivíduos mortos (r), de reavistamento de indivíduos vivos (R e R’) e
parâmetros de fidelidade à área de estudo (F e F’) (Barker 1997; Sandercock 2006).
Os históricos de detecção foram construídos considerando apenas os indivíduos identificados
como adultos, sendo 463 indivíduos de M. tyrannulus, 160 de H. margaritaceiventer, 62 de P.
10
plumbea e 50 de F. melanogaster. Os históricos de detecção para análises por DRH foram
elaborados para incorporar toda informação de detecção e não detecção dos indivíduos, ou
seja, a história de cada indivíduo foi formada por 42 termos (7 sessões × 6 ocasiões/sessão).
No histórico de Barker (construído apenas para estimativas de sobrevivência de F.
melanogaster) condensamos as informações das ocasiões de cada sessão em um único termo,
além de adicionar informações provenientes dos reavistamentos de anilhas coloridas. Dessa
forma, as histórias individuais foram formadas por 14 termos correspondentes às 7 sessões, 6
intervalos e mais um período de reavistamento após a última sessão. Em ambos os históricos
os indivíduos foram classificados em dois grupos de acordo com a fitofisionomia de caatinga.
Apenas no histórico de P. plumbea não houve distinção de grupos, já que as capturas na
caatinga arbórea foram insuficientes e excluídas das análises.
Os conjuntos de modelos foram desenvolvidos separadamente para cada população testando a
influência do tempo (t) e da fitofisionomia de caatinga (habit) em todos os parâmetros, com
exceção dos parâmetros de emigração temporária de DRH (y' e y'') e de fidelidade dos
modelos de Barker (F e F’), os quais foram igualados quanto à fitofisionomia. Como modelos
globais de cada população, adotamos aqueles que estimaram no mínimo 75% dos parâmetros
e apresentaram fator de inflação (ĉ) inferior a 3. Estes requisitos foram atendidos inicialmente
apenas pelos modelos globais de M. tyrannulus e H. margaritaceiventer. Os demais modelos
globais atenderam aos requisitos quando substituímos o tempo (t) pela covariável contínua
chuva (rain). Não construímos modelos temporais em conjunto com a covariável chuva,
porque esta última é dependente do tempo, o que resultaria em modelos sobreparametrizados.
Nos intervalos entre sessões, os acumulados de chuva foram: 5, 379, 141, 413, 59 e 265 mm.
Nas sessões os seguintes valores: 0, 18, 44, 9, 14, 2 e 43 mm (INSA/ICMBio 2016).
11
Os modelos globais de DRH e Barker foram adaptados também para testar o efeito dos
indivíduos transitórios nas chances de sobrevivência (i.e. indivíduos adultos que abandonam a
área de estudo após a primeira captura). Os “time-since-marking models”, como são
conhecidos, ajudam a isolar o efeito dos indivíduos transitórios, gerando uma estimativa
distinta e mais precisa para os indivíduos residentes (Pradel et al. 1997). Para assegurar a
estimativa dos parâmetros de detecção dos modelos de DRH, restringimos p e c como
constantes dentro de cada sessão. Por fim, no modelo global de Barker as probabilidades de
recuperação de anilhas de indivíduos mortos (r) para todos os intervalos entre sessões e as
chances de reavistamento de indivíduos vivos (R e R’) dos dois primeiros intervalos foram
fixadas em 0, pois não coletamos dados de recuperação de anilhas durante o estudo e não
realizamos reavistamentos de indivíduos de F. melanogaster nos dois primeiros intervalos
entre sessões.
Os conjuntos de modelos candidatos foram construídos com base em todas as combinações
plausíveis entre os parâmetros e suas covariáveis de influência (Bromaghin, McDonald &
Amstrup 2013). Ao final deste processo testamos também influências temporais específicas
sobre as taxas de sobrevivência, gerando novos modelos nos quais as covariáveis tempo ou
chuva (a depender do modelo global) foram substituídas para criar modelos sazonais e
modelos de seca severa supra-anual. Os modelos sazonais testaram por variações de
sobrevivência associadas às duas estações climáticas do ano, ou seja, diferenciando
sobrevivências mensais de intervalos secos das de intervalos chuvosos. Os modelos de seca
severa supra-anual testaram o efeito dos dois primeiros intervalos atipicamente secos que
caracterizaram o início deste estudo, diferenciando suas estimativas de sobrevivência das dos
demais intervalos.
12
SELEÇÃO DE MODELOS
A seleção de modelos foi feita com base no Critério de Informação de Akaike corrigido para
pequenas amostras (AICc). No caso das populações cujos modelos globais apresentaram fator
de inflação ĉ > 1, os valores de AICc também foram corrigidos para acomodar o efeito da
sobredispersão dos dados. As estimativas de ĉ foram obtidas no programa MARK através do
teste “median-ĉ”, útil para detectar possíveis violações dos pressupostos da técnica de
marcação-recaptura (Burnham & Anderson 2002). Outras métricas de AICc como o Δ e o wi
também auxiliaram na seleção dos melhores modelos. O Δ corresponde à diferença entre os
valores de AICc de determinado modelo para o de melhor desempenho do conjunto e o wi
representa o peso do AICc de um modelo no conjunto (Burnham & Anderson 2002). Os
conjuntos candidatos foram formados apenas pelos modelos cuja soma de wi ≥ 0,99, ou seja,
por modelos que apresentaram o mínimo de suporte aos dados.
PARÂMETROS POPULACIONAIS
Para acomodar a incerteza da seleção de modelos e obter as melhores estimativas numéricas
das sobrevivências aparentes mensais durante os intervalos entre sessões e dos números
populacionais em cada sessão, geramos uma média ± erro padrão (SE) de cada parâmetro,
considerando o peso (wi) que cada modelo absorveu no conjunto (Burnham & Anderson
2002). Por fim, derivamos duas taxas anuais de sobrevivência consecutivas para os indivíduos
de cada população com base nos produtos entre as estimativas mensais obtidas a partir do
segundo intervalo (i.e. sem influência dos transitórios) e acumuladas pelos 12 meses
subsequentes, de acordo com as equações:
13
Φa1 = Φtm22 × Φtm33 × Φ2,1
m4 ,
Φa2 = Φ1,9 t5 5,2

m4 × Φm5 × Φm6 ,
onde Φa = sobrevivência anual, Φmi = sobrevivência mensal no intervalo i, e ti = duração do
intervalo i em meses. Os números nas potências representam frações dos intervalos para
totalizar um período de um ano. Por exemplo, na primeira equação, t2 = 3,3 meses e t3 = 6,6
meses, portanto apenas 2,1 meses do quarto intervalo foram necessários para se completar o
primeiro ano. A segunda estimativa de sobrevivência anual foi calculada da mesma forma,
aproveitando-se o restante do quarto intervalo (1,9 meses), o quinto intervalo por inteiro e
quase que todo o sexto intervalo (Fig. 2).
14
Figura 1. Médias mensais de precipitação para a região da área de estudo entre 2010 e meados
de 2015 (EMPARN 2016; INSA/ICMBio 2016).
15
Figura 2. Esquema do delineamento amostral utilizado no monitoramento populacional de
espécies insetívoras no nordeste do Brasil. Os triângulos representam as sete sessões e os
números em sua base as ocasiões realizadas em cada um dos habitats. As setas indicam a
duração dos intervalos entre sessões e no período mais prolongado após a sétima sessão foram
realizados apenas reavistamentos de Formicivora melanogaster com anilhas coloridas.
16
Resultados
ESTIMATIVAS DE SOBREVIVÊNCIA
As estimativas de sobrevivência mensal dos indivíduos adultos e residentes provenientes da
média dos modelos gerados para todas as populações flutuaram em diferentes intensidades,
com taxas de sobrevivência mais elevadas nos meses que compreenderam as estações
chuvosas (Fig. 3A, B, C). Apenas os indivíduos residentes de F. melanogaster não
apresentaram flutuação nas taxas de sobrevivência ao longo do estudo (Fig. 3D).
Embora as flutuações observadas em três das populações estudadas tenham apresentado
padrão sazonal, modelos sazonais e de chuva absorveram pesos similares e se mostraram
igualmente bem ranqueados (ΔAICc ≤ 2), especificamente nos conjuntos de modelos de M.
tyrannulus e P. plumbea (Tabela 1). Os modelos médios apontaram ainda que a fitofisionomia
de caatinga parece não influenciar substancialmente a sobrevivência de M. tyrannulus, cujas
estimativas foram similares entre habitats (Fig. 3A).
A seca severa supra-anual que ocorreu durante os dois primeiros intervalos entre sessões
parece não ter influenciado a sobrevivência mensal nas quatro populações. As taxas de
sobrevivência de indivíduos residentes neste período, estimadas a partir do segundo intervalo,
foram similares às experimentadas em intervalos subsequentes. Os modelos de seca severa
supra-anual foram pouco competitivos e nem sequer classificados dentre os melhores modelos
em M. tyrannulus, H. margaritaceiventer e F. melanogaster. Em P. plumbea dois destes
modelos foram bem classificados (∑wi = 9%) (Tabela 1), no entanto, sem influenciar de
forma aparente as estimativas de sobrevivência derivadas do modelo médio (Fig. 3C).
17
A distinção entre indivíduos transitórios e residentes foi importante nas quatro populações,
sobretudo em M. tyrannulus e F. melanogaster. Nestas populações todos os modelos bem
colocados assumiram a influência dos transitórios nas estimativas de sobrevivência (Tabela
1). Dessa forma, durante o primeiro intervalo, quando não foi possível distinguir indivíduos
residentes de transitórios, as estimativas de sobrevivência foram notavelmente baixas e
enviesadas (Fig. 3A, D). Através da seleção de modelos também foi possível observar o efeito
dos transitórios em H. margaritaceiventer e P. plumbea. No entanto, a magnitude deste efeito
foi menor quando comparada às populações anteriores, considerando que nem todos os
modelos bem ranqueados assumiram este efeito e que as estimativas de sobrevivência do
primeiro intervalo não foram tão distintas das dos demais (Tabela 1; Fig. 3B, C).
As maiores variações de sobrevivência mensal foram observadas em H. margaritaceiventer
na caatinga arbórea, onde as estimativas dos meses secos foram inferiores às dos meses
chuvosos em média 9,5 pontos percentuais. Na caatinga arbustiva, esta diferença média foi de
4,2 pontos percentuais (Fig. 3B). Ao contrário do observado nas populações de M. tyrannulus
e P. plumbea, a flutuação sazonal nas probabilidades de sobrevivência de H.
margaritaceiventer esteve realmente associada à covariável estação climática, presente em
todos os modelos bem ranqueados (Tabela 1). É importante ressaltar que a maioria destes
modelos sazonais consistiu de modelos aditivos que incluíram também o efeito da
fitofisionomia de caatinga sobre as chances de sobrevivência, refletindo os diferentes níveis
de variação observados entre habitats (Tabela 1, Fig. 3B).
As estimativas anuais de sobrevivência para os indivíduos residentes variaram de 0,35 em H.
margaritaceiventer na caatinga arbórea a 0,65 em F. melanogaster na caatinga arbustiva. Os
menores valores (≤ 0,5) foram observados nas espécies de menor porte associadas
18
principalmente à caatinga arbórea. Na caatinga arbustiva as taxas de sobrevivência foram
superiores a 50% para todas as populações, com exceção de P. plumbea (Tabela 2).
ESTIMATIVAS DE DENSIDADE
As estimativas populacionais de indivíduos adultos flutuaram ao longo do estudo,
independentemente das fitofisionomias ou habitats, e na maioria das sessões a densidade de
indivíduos na caatinga arbustiva foi maior que na caatinga arbórea (Fig. 4).
Embora pouco precisas, as maiores densidades foram observadas na população de M.
tyrannulus, cujas estimativas chegaram a 10 e 23 indivíduos/ha na caatinga arbórea e
arbustiva, respectivamente (Fig. 4A). Por outro lado, as menores densidades populacionais
foram estimadas para F. melanogaster, cujos valores mais altos não ultrapassaram 1,1 ind./ha.
Na maioria das sessões a densidade de F. melanogaster foi ainda mais baixa, inclusive com
nenhum indivíduo capturado na caatinga arbórea durante a terceira sessão.
As estimativas populacionais de M. tyrannulus das duas primeiras sessões, realizadas durante
o período de seca mais severa, foram demasiadamente baixas quando comparadas às
estimadas no restante do estudo. Já as densidades de P. plumbea, H. margaritaceiventer e F.
melanogaster não sofreram influência aparente da seca supra-anual, com valores comparáveis
aos estimados em sessões subsequentes. No entanto, as populações de P. plumbea e F.
melanogaster ainda assim aumentaram em densidade na caatinga arbustiva durante a terceira
sessão, logo após as chuvas do primeiro semestre de 2013.
19
Figura 3. Probabilidades de sobrevivência mensal médias (Φm) de M. tyrannulus (A), H.
margaritaceiventer (B), P. plumbea (C) e F. melanogaster (D). As barras representam o erro
padrão (SE). Os intervalos 1, 3 e 5 correspondem às estações secas e 2, 4 e 6 às estações
chuvosas.
20
Figura 4. Estimativas populacionais médias derivadas dos modelos de desenho robusto: M.
tyrannulus (A), H. margaritaceiventer (B), P. plumbea (C) e F. melanogaster (D). As
estimativas são para uma área de 12 ha de caatinga arbórea (■) e 12 ha de caatinga arbustiva
(●). As barras representam o erro padrão (SE).
21
Tabela 1. Melhores modelos candidatos (ΔAICc ≤ 2) dentre os utilizados para estimar taxas
mensais de sobrevivência e números populacionais de passeriformes insetívoros na Caatinga,
entre julho/2012 e julho/2015.
Espécie Modelo Δ wi
Myiarchus tyrannulus Φm(trans) y'=y''(.) p(t) c(t) 0 0,23
Φm(trans+habit) y'=y''(.) p(t) c(t) 1,22 0,12
Φm(trans+rain) y'=y''(.) p(t) c(t) 1,56 0,10
Φm(trans+season) y'=y''(.) p(t) c(t) 1,97 0,08
Φm(trans) y'=y''(.) p(habit+t) c(habit+t) 2,05 0,08
Hemitriccus Φm(habit+season) y'y''(mark) p(.) c(.) 0 0,16

margaritaceiventer Φm(trans+habit+season) y'y''(mark) p(.) c(.) 1,11 0,09
Φm(habit+season) y'y''(mark) p(habit) c(habit) 2,14 0,06
Polioptila plumbea Φm(.) y'y''(random) p(rain) c(rain) 0 0,11

Φm(season) y'y''(random) p(rain) c(rain) 0,18 0,10
Φm(rain) y'y''(random) p(rain) c(rain) 0,42 0,09
Φm(trans+rain) y'=y''(.) p(rain) c(rain) 0,44 0,09
Φm(season) y'=y''(.) p(rain) c(rain) 0,46 0,08
Φm(.) y'=y''(.) p(rain) c(rain) 0,66 0,08
Φm(trans) y'=y''(.) p(rain) c(rain) 1,05 0,06
Φm(rain) y'=y''(.) p(rain) c(rain) 1,22 0,06
Φm(trans) y'y''(random) p(rain) c(rain) 1,29 0,06
Φm(drought) y'=y''(.) p(rain) c(rain) 1,47 0,05
Φm(drought) y'y''(random) p(rain) c(rain) 1,84 0,04
Φm(trans+season) y'=y''(.) p(rain) c(rain) 2,40 0,03
Formicivora Φm(trans) p(.) R(.) R’(habit) FF’(mark) 0 0,07

melanogaster Φm(trans+habit) p(.) R(.) R’(habit) FF’(mark) 0,37 0,06
Φm(trans) p(.) R(.) R’(habit) F(rain) F’(rain) 0,86 0,05
Φm(trans+habit) p(.) R(.) R’(habit) F(rain) F’(rain) 1,34 0,04
Φm(trans+habit) p(habit) R(.) R’(habit) FF’(mark) 1,35 0,04
Φm(trans) p(habit) R(.) R’(habit) FF’(mark) 1,37 0,04
22
Espécie Modelo Δ wi
Formicivora Φm(trans) p(.) R(rain) R’(habit) FF’(mark) 1,58 0,03

melanogaster(continuação) Φm(trans+habit) p(.) RR’(habit) FF’(mark) 1,59 0,03
Φm(trans) p(.) RR’(habit) FF’(mark) 1,64 0,03
Φm(trans+habit) p(habit) RR’(habit) F=F’(rain) 1,67 0,03
Φm(trans+habit) p(.) R(rain) R’(habit) FF’(mark) 1,92 0,03
Φm(trans) p(habit) R(habit) R'(habit) F=F'(rain) 2,15 0,03
Rótulos: Δ = diferença de AICc do modelo para o melhor do conjunto, wi = peso do AICc do
modelo. Φm = sobrevivência mensal. Parâmetros de DRH: y' e y'' = parâmetros de dispersão
temporária, p = probabilidade de captura, c = probabilidade de recaptura. Parâmetros de
Barker: p = probabilidade de recaptura, R e R’ = probabilidades de reavistamento, F e F’ =
parâmetros de fidelidade à área de estudo. Covariáveis: (t) = tempo, (rain) = chuva, (season) =
estação climática, (drought) = seca severa supra-anual, (.) = constante durante o estudo,
(habit) = fitofisionomia de caatinga, (trans) = influência de indivíduos transitórios. Categorias
de movimento: (mark) = Markoviano, (random) = aleatório.
23
Tabela 2. Probabilidades anuais de sobrevivência de quatro passeriformes insetívoros durante
seca prolongada na Caatinga entre 2013 e 2015.
Caatinga arbórea Caatinga arbustiva

Espécie
2013 - 2014 2014 - 2015 2013 - 2014 2014 -2015
Myiarchus tyrannulus 0,61 0,59 0,59 0,56
Hemitriccus margaritaceiventer 0,35 0,39 0,61 0,64
Polioptila plumbea − − 0,45 0,47
Formicivora melanogaster 0,50 0,50 0,65 0,65
Discussão
Nossos resultados sugerem que do ponto de vista demográfico, aves insetívoras podem
responder de forma distinta às variações climáticas sazonais e à heterogeneidade ambiental da
Caatinga. Estes resultados contrariaram nossa expectativa inicial de que populações de aves
que exploram recursos similares responderiam de forma semelhante às variações temporais e
espaciais da área de estudo.
Em três das quatro populações estudadas (M. tyrannulus, H. margaritaceiventer e P.
plumbea) as probabilidades de sobrevivência nos meses secos foram menores que as dos
meses chuvosos. Estas flutuações intra-anuais foram sutis na maioria das populações e
habitats, no entanto, atingiram variações de até 10 pontos percentuais em H.
margaritaceiventer na caatinga arbórea. Variações mensais e anuais nas taxas de
sobrevivência de aves residentes têm sido associadas ao regime de chuvas em habitats
24
tropicais sazonais semelhantes à Caatinga (Gibbs & Grant 1987; Dugger, Faaborg & Arendt
2000; Schaefer et al. 2006). Nestes ambientes, as chuvas estão entre as principais preditoras
da disponibilidade de recursos para aves insetívoras (Janzen 1973; Vasconcellos et al. 2010;
Kishimoto-Yamada & Itioka 2015), as quais podem experimentar períodos de baixa oferta de
alimento nas estações secas, justificando o aumento nas taxas de mortalidade (Newton 1998;
Doherty & Grubb 2002). Acreditamos que as variações de sobrevivência observadas em M.
tyrannulus, P. plumbea e H. margaritaceiventer tenham a mesma origem, ou seja, estejam
relacionadas principalmente à flutuação sazonal na disponibilidade de suas presas na
Caatinga.
A flutuação sazonal de alimento parece ter influenciado particularmente os indivíduos de H.
margaritaceiventer capturados na caatinga arbórea, os quais experimentaram as menores
taxas de sobrevivência mensal observadas neste estudo durante as estações secas (0.86 –
0.89). Estes valores resultaram em sobrevivências anuais muito baixas quando comparadas as
dos indivíduos da caatinga arbustiva, cujas taxas foram mais altas e condizentes com as de
espécies tropicais (Martin 1996; Johnston et al. 1997; Robinson et al. 2010; Blake & Loiselle
2013). Variações espaciais em taxas demográficas têm sido amplamente relatadas em
populações de aves, principalmente em parâmetros reprodutivos (Holmes, Marra & Sherry
1996; Low et al. 2010; Flesch et al. 2015). No entanto, taxas de sobrevivência também podem
variar em função da qualidade dos habitats ocupados pelos indivíduos de uma população, e a
abundância de alimento é um dos fatores que pode promover tais variações (Arlt et al. 2008;
Low et al. 2010; Korfanta, Newmark & Kauffman 2012). Por exemplo, as baixas taxas de
sobrevivência experimentadas por um passeriforme insetívoro migratório (Oenanthe
oenanthe) provavelmente estiveram relacionadas à oferta limitada de alimento em um dos
habitats ocupados durante sua reprodução (Arlt et al. 2008). Indivíduos de Poecile
25
carolinensis, um pequeno passeriforme insetívoro, residente e de hábitos sedentários,
apresentaram altas taxas de mortalidade em pequenos fragmentos florestais, onde suas presas
se tornam escassas durante o inverno. Em fragmentos onde o alimento foi ofertado de forma
experimental, as taxas de sobrevivência aumentaram substancialmente (Doherty & Grubb
2002). Acreditamos que os anos de baixa precipitação na região de estudo aliados à natureza
sedentária de H. margaritaceiventer tenham submetido os indivíduos estabelecidos na
caatinga arbórea à uma pressão semelhante às relatadas anteriormente. Ou seja, as estações
secas constituíram períodos críticos para os indivíduos estabelecidos neste habitat, onde a
disponibilidade de presas pode ter diminuído consideravelmente e contribuído para o aumento
das taxas de mortalidade.
É provável que as baixas taxas de sobrevivência anual de F. melanogaster na caatinga arbórea
também estejam relacionadas à oferta limitada de recursos neste habitat. No entanto, F.
melanogaster não experimentou variações nas chances de sobrevivência relacionadas à
precipitação, estação climática ou ao evento de seca severa supra-anual. Acreditamos que uma
hipótese que pode explicar a sobrevivência constante de F. melanogaster está relacionada à
exploração de recursos pouco acessíveis para as outras populações, como artrópodes que se
abrigam em cascas de árvores e, sobretudo, no solo em meio ao folhiço. Nossas observações
acerca da espécie na área de estudo sugerem que durante os meses mais secos os indivíduos
defendem territórios maiores e forrageiam predominantemente no solo, revirando o folhiço
em busca de presas ocultas como pequenas aranhas e formigas (G.S. Toledo-Lima et al., em
prep.). Esta estratégia de alimentação é bem conhecida entre as espécies da família
Thamnophilidae (Sick 1997; Zimmer & Isler 2003), mas não parece comum nas demais
espécies estudadas, cujas presas capturadas estão normalmente expostas em locais de mais
fácil acesso (Fitzpatrick 2004; Atwood & Lerman 2006). Portanto, é possível que F.
26
melanogaster sustente taxas de sobrevivência constantes ao longo do ano ajustando o
tamanho de território conforme a disponibilidade de recursos (Enoksson & Nilsson 1983;
Khoury & Boulad 2010) e explorando presas alternativas e pouco acessíveis para as demais
populações durante os meses mais secos.
Ao contrário do observado nas populações dos pequenos insetívoros discutidas anteriormente,
M. tyrannulus não apresentou variação nas taxas de sobrevivência relacionadas ao habitat.
Acreditamos que em nossa área de estudo os indivíduos de M. tyrannulus possuem grandes
áreas de vida, tal como as estimadas para tiranídeos de mesmo porte em habitats semelhantes
à Caatinga (Lopes & Marini 2006; Jahn et al. 2010). Dessa forma, é provável que os
indivíduos capturados e marcados em um habitat não estejam restritos a ele, mas que também
explorem ambientes alternativos. Esta capacidade de dispersão terminaria amortecendo as
diferenças de qualidade entre os habitats (e.g. heterogeneidade na oferta de alimento e de
sítios de nidificação), refletindo nas probabilidades de sobrevivência espacialmente
homogêneas observadas em M. tyrannulus.
Os indivíduos de P. plumbea apresentaram baixas probabilidades de sobrevivência anual na
caatinga arbustiva, ao contrário do observado nas demais populações. Polioptila plumbea foi
a única espécie em que modelos com efeito da seca severa supra-anual estiveram presentes
entre os melhores classificados (ΔAICc ≤ 2; ∑wdrought = 9%), ou seja, modelos em que as taxas
de sobrevivência foram negativamente influenciadas durante os dois primeiros intervalos.
Aliado ao fato de que P. plumbea foi a espécie de menor porte em nosso estudo (5 – 8 g,
Atwood & Lerman 2006; Dunning 2008), acreditamos que a população esteve propensa não
apenas aos efeitos da seca supra-anual, mas também ao período de estudo como um todo.
Espécies de pequeno porte são vulneráveis não apenas à mortalidade provocada pela baixa
27
oferta de alimento por períodos prolongados (Newton 1998; Doherty & Grubb 2002), mas
particularmente pelo estresse fisiológico gerado por dias contínuos de exposição à altas
temperaturas em ambientes áridos e semiáridos (McKechnie & Wolf 2010; du Plessis et al.
2012). Acreditamos então que P. plumbea esteve mais vulnerável à uma interação destes dois
fatores ao longo do estudo comparada às outras espécies, o que pode em parte justificar suas
baixas taxas de sobrevivência anual em nossa área de estudo.
Nossos resultados indicam que os indivíduos transitórios influenciaram consideravelmente as
quatro populações estudadas, em particular as de M. tyrannulus e F. melanogaster. Os
transitórios são indivíduos com baixa fidelidade à área de estudo que emigram
permanentemente após serem capturados e marcados (Johnston et al. 1997; Sandercock
2006). A presença dos transitórios e o viés que podem gerar nas estimativas de sobrevivência
têm se mostrado um tema comum na literatura de marcação-recaptura de aves (Johnston et al.
1997; Brawn et al. 1999; Sandercock & Jamarillo 2002) e nossos resultados permitem
concluir que a ocorrência deles na Caatinga pode ser tão comum quanto em outros ambientes,
reforçando a necessidade de distingui-los dos indivíduos residentes em estudos populacionais.
As estimativas populacionais dos indivíduos adultos das quatro espécies flutuaram ao longo
do estudo em um padrão não-sazonal. As populações de M. tyrannulus, P. plumbea e F.
melanogaster apresentaram seus picos de densidade na caatinga arbustiva durante a terceira
sessão, com a chegada das primeiras chuvas após a seca severa supra-anual que caracterizou o
início deste estudo. Embora pouco precisas, acreditamos que estas densidades populacionais
mais elevadas se deram principalmente devido à uma imigração de indivíduos adultos para a
área de estudo. Aumentos repentinos de densidade podem ocorrer logo após eventos de seca
severa, com o restabelecimento das condições normais de precipitação (Gibbs & Grant 1987;
28
Grant & Grant 1992; Lindsey et al. 1997) frequentemente condicionadas pelo sistema El
Niño/Southern Oscillation (ENSO) em áreas tropicais, principalmente na América do Sul
(Jaksic 2001). Estas respostas populacionais em curto prazo podem resultar da produtividade
in situ, quando os indivíduos reproduzem rapidamente em resposta às novas condições
ambientais favoráveis (Gibbs, Grant & Weiland 1984; Grant & Grant 1992), como também da
imigração de indivíduos provenientes de outras áreas na região (Jaksic & Lazo 1999; Jaksic
2001).
O rápido aumento de densidade observado em nossas populações parece estar mais associado
a esta última hipótese, considerando que os indivíduos nascidos durante este período teriam
pouco tempo para adquirir características de adultos e serem considerados em nossas análises.
Portanto, acreditamos que a chegada das chuvas após a seca severa, aliada à vegetação bem
preservada da ESEC do Seridó tenha atraído as aves dos arredores, que se estabeleceram em
função da maior disponibilidade de recursos e melhores condições para reprodução quando
comparado ao entorno, onde predominam áreas de caatinga descaracterizadas, destinadas à
atividade agropecuária, mineração e propensas à desertificação (Velloso, Sampaio & Pareyn
2002; IBAMA 2004).
Na maioria das sessões, as densidades na caatinga arbustiva foram maiores que na caatinga
arbórea. Adicionalmente, o fato das taxas de sobrevivência também terem sido mais elevadas
na caatinga arbustiva (H. margaritaceiventer e F. melanogaster) ou, no mínimo similares
entre habitats (M. tyrannulus), sugere que ela constitui um habitat de melhor qualidade em
relação à caatinga arbórea, particularmente para os pequenos insetívoros. Embora não
tenhamos informações acerca da produtividade destas populações em cada um dos habitats
avaliados, acreditamos que nossa área de estudo apresente uma dinâmica do tipo source-sink
29
(Pulliam 1988; Pulliam & Danielson 1991), na qual habitats onde a mortalidade excede sua
própria produtividade (sinks) têm suas populações mantidas ao longo do tempo por imigração
de indivíduos oriundos de habitats mais produtivos (sources) e que proporcionam melhores
condições de sobrevivência (Pulliam 1988).
Sugerimos então que a caatinga arbórea pode ser considerada um habitat sink em nossa
paisagem, onde as taxas de sobrevivência são muito baixas e a persistência das populações de
H. margaritaceiventer e F. melanogaster é garantida por um fluxo de indivíduos provenientes
de áreas arbustivas adjacentes. Estes imigrantes podem ter sido responsáveis, por exemplo,
por elevar os números ou mesmo recolonizar a caatinga arbórea após as baixíssimas
densidades observadas em nosso quadrante na terceira sessão, reforçando seu status de habitat
sink (Pulliam 1988; Fitzpatrick & Rodewald 2016). Por outro lado, a caatinga arbustiva
funcionaria como source, já que nela os indivíduos experimentaram taxas de sobrevivência
mais altas e ocorreram em maior densidade. Este padrão de maiores sobrevivências e
densidades relativas em habitats de qualidade superior já foi relatado em outras populações de
aves insetívoras de pequeno porte que habitam paisagens sazonais (Fretwell 1968; Holmes,
Marra & Sherry 1996; Haché, Villard & Bayne 2013). Além disso, habitats onde a vegetação
é predominantemente arbustiva parecem influenciar positivamente a demografia destas
espécies, proporcionando mais alimento e sítios de nidificação (Holmes, Marra & Sherry
1996), o que explica as altas taxas de sobrevivência e maiores densidades dos pequenos
insetívoros na caatinga arbustiva em nossa área de estudo.
Embora nosso estudo tenha compreendido apenas três anos, um intervalo considerado curto
para se testar o efeito de covariáveis sobre parâmetros populacionais ou observar tendências
em longo prazo (Lebreton et al. 1992; Ruiz-Gutierrez et al. 2012), nossos resultados sugerem
30
que a disponibilidade limitada de alimento durante os meses secos pode reduzir as taxas de
sobrevivência de aves na Caatinga. A magnitude deste efeito pode ser maior sobre
determinados grupos de espécies, como demonstrado aqui nos pequenos passeriformes
insetívoros, mas também deve estar relacionada à heterogeneidade da paisagem. As
estimativas de densidade revelaram dois padrões interessantes em nossa área de estudo: picos
populacionais na caatinga arbustiva provocados por imigração logo após o período de seca
severa supra-anual e densidades maiores na caatinga arbustiva ao longo de quase todo o
monitoramento. Estes padrões sugerem que em habitats predominantemente arbustivos os
passeriformes insetívoros da Caatinga podem experimentar maior disponibilidade de sítios de
nidificação e de alimento ao longo do ano, sustentando maiores taxas de sobrevivência anual
e, possivelmente, maiores produtividades.
É importante ressaltar que nossas estimativas de sobrevivência foram obtidas através de dados
de marcação-recaptura, o que não permite distinguir mortalidade de emigração permanente.
Portanto, nossas taxas de sobrevivência são “aparentes” e podem, em algum grau, ser menores
que as chances reais de sobrevivência (Sandercock 2006). Ainda assim acreditamos que
nossas estimativas são robustas, considerando que os modelos utilizados isolaram o efeito dos
indivíduos transitórios, estimaram probabilidades de emigração temporária e incorporaram
informações de reavistamento, o que mitigou o efeito da emigração permanente e aumentou a
precisão das estimativas de sobrevivência (Barker 1997; Pradel et al. 1997; Kendall, Nichols
& Hines 1997).
Por fim, nossos resultados representam também um primeiro passo no entendimento de como
as populações de aves de formações tropicais sazonais poderão responder às mudanças
climáticas globais. Na Caatinga e em outras formações semiáridas, estão previstos o
31
prolongamento das estações secas e o aumento da imprevisibilidade das chuvas ao longo do
século XXI (Feng, Porporato & Rodriguez-Iturbe 2013; Marengo, Torres & Alves 2017). Se
confirmadas, estas mudanças implicarão em períodos mais prolongados com baixa oferta de
alimento e em curtas janelas de tempo com condições favoráveis para reprodução, com
consequências diretas sobre a dinâmica das populações animais nestes ambientes. No entanto,
até o momento, simulações de aumento na duração das estações secas sugerem respostas
demográficas diversas em aves florestais tropicais, com previsão de declínios populacionais
em algumas espécies e aumentos em outras (Brawn et al. 2016).
Nossos resultados estão entre os primeiros no nordeste do Brasil. Diante das múltiplas
transformações que a Caatinga vem experimentando nas últimas décadas, não só relacionadas
às mudanças climáticas, mas também ao uso intenso e impróprio de seu solo e vegetação, o
estabelecimento de iniciativas semelhantes é urgente nas demais regiões do domínio. Apenas
dessa forma compreenderemos melhor como as populações animais têm se comportado em
função da sazonalidade e imprevisibilidade climática da Caatinga, e mais importante, como
irão persistir no futuro.
Agradecimentos
Este trabalho foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) e Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio)
através do projeto de número 552024/2011-2. G. S. Toledo-Lima recebeu bolsa de doutorado
da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) do Ministério da
Educação do Brasil. Agradecemos a Paulo Medeiros, George Batista e toda equipe da Estação
Ecológica do Seridó pelo apoio logístico e autorização de acesso à área de estudo.
Agradecemos a todos os integrantes e colaboradores do Laboratório de Ornitologia da UFRN
32
pelo auxílio na coleta dos dados em campo. Por fim, gostaríamos de agradecer a Míriam P.
Pinto, Eduardo M. Venticinque, Carlos R.S.D. da Fonseca, Luiz A.M. Mestre e Rodrigo L.
Massara pelas valiosas contribuições ao manuscrito.
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44
CAPÍTULO II
Local extinctions exceed colonization rates in a bird community during dry years in Caatinga:
variations associated with time, habitat, and functional groups
45
Local extinctions exceed colonization rates in a bird
community during dry years in Caatinga: variations
associated with time, habitat, and functional groups

Guilherme S. Toledo-Lima1, Mauro Pichorim2
1
Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN, Brasil
2
Departamento de Botânica e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal,
RN, Brasil
Autor para correspondência:
Guilherme Toledo-Lima1
Campus Universitário Lagoa Nova, Natal, Rio Grande do Norte, 59072-970, Brasil
E-mail: toledolimagui@gmail.com
Abstract
Global climate projections indicate that drought events in arid and semiarid tropical regions
will be more severe and frequent during the 21st century. These predictions indicate that
biological communities will be vulnerable to more intense resource bottlenecks than currently
experienced. Drought events usually imply in widespread population declines and even local
extinctions of some species. However, not all species respond similarly to drought, differing
from each other in terms of resistance and resilience. Considering the lack of this type of
information about bird communities of Neotropical seasonal environments, this study aimed
to estimate the relative richness, colonization, and local extinction rates in a bird community
46
during an atypical extended drought event in Caatinga, Northeastern Brazil. Additionally, we
tested for variations on these parameters related to time, caatinga physiognomy, and main
functional species groups. We monitored the avifauna in the study area throughout seven field
samplings, once per semester, using mist-nets. We built the species detection histories and
estimate the community parameters by maximum likelihood using dynamic occupancy
models. The relative richness to the regional species pool remained low over the study (20% –
51%), with larger estimates in shrubby caatinga (~ 44 spp.) in relation to woody caatinga (~
32 spp.). These richness differences can be explained by the fact that shrubby caatinga have
been more colonized than arboreal caatinga throughout the study, while local extinction rates
did not differ depending on physiognomy. Pollinating species, seed dispersers, and ecosystem
engineers were characterized by low colonization rates (< 50%), and median to high
extinction rates (40% – 60%), suggesting low fidelity to the study area. On the other hand,
granivorous and insectivorous species composed the resident fraction of community, with low
local extinction and colonization probabilities (< 30%). Our results indicate that bird
assembly of Caatinga is subject to local diversity declines during consecutive drought years.
However, we also conclude that these declines may be mostly caused by the displacement of
species that explore resources with critical availability in dry years, such as nectar and fruit.
Insectivorous and granivorous birds seem more resistant species, able to better absorb the
impacts of drought events. Considering climatic scenarios predicted to Caatinga and other
tropical arid and semi-arid regions, we believe that pollinating and seed dispersion species
will be especially vulnerable to population declines and local extinctions, changing the
communities structure and the ecosystem services maintenance.
47
Introdução
O cenário de aquecimento global previsto para as próximas décadas aponta para um aumento
na frequência e severidade de eventos climáticos extremos (IPCC, 2013). Dentre as projeções
mais preocupantes está a de episódios de seca mais severas e frequentes em regiões tropicais
áridas e semiáridas, consequência da imprevisibilidade e diminuição das chuvas e do
prolongamento das estações secas (Feng, Porporato & Rodriguez-Iturbe, 2013; Chadwick et
al., 2016). Em regiões áridas e semiáridas quentes, as secas constituem eventos climáticos
naturais caracterizados por períodos prolongados de precipitação deficiente, temperaturas
elevadas e umidade relativa do ar reduzida (Marengo et al., 2013; NDMC, 2017).
A precipitação é um fator ambiental chave nestes ambientes, pois está concentrada em
intervalos restritos do ano e é responsável por pulsos de produtividade (Schwinning & Sala,
2004; Jaramillo, Martínez-Yrízar & Sanford Jr, 2011). Diminuições acentuadas da
precipitação associadas a episódios de seca reduzem a produtividade primária e,
consequentemente, a disponibilidade de recursos importantes para as populações de
vertebrados, como néctar, frutos e presas (Jiguet, Brotons & Devictor, 2011; Butt et al.,
2015). O estresse fisiológico gerado pela escassez destes recursos, água e abrigo pode
diminuir o recrutamento e elevar as taxas de mortalidade nas populações (Gibbs & Grant,
1987; Stiles, 1992; Garel et al., 2004; Selwood, McGeoch & Mac Nally, 2015), com reflexos
também sobre a estrutura das comunidades (Albright et al., 2010; Selwood et al., 2015; Jordan
et al., 2017). Dessa forma, secas mais severas e frequentes poderão ter um efeito cumulativo
sobre estas comunidades nas próximas décadas, submetendo-as a períodos mais prolongados
de escassez de recursos comparados aos experimentados atualmente (Butt et al., 2015; Maron
et al., 2015).
48
As comunidades de aves estão entre as mais estudadas quanto ao efeito das secas,
particularmente em ambientes com forte sazonalidade climática (Jaksic & Lazo, 1999;
Burbidge & Fuller, 2007; Albright et al., 2010; Bennett et al., 2014). Embora secas severas e
prolongadas possam provocar declínios de diversidade generalizados em escalas locais e
regionais (Selwood et al., 2015), as aves normalmente variam quanto à capacidade de
absorver os impactos das secas (resistência) e de recuperar suas populações com o
restabelecimento das condições ambientais adequadas (resiliência) (Harrison, 1979; Nimmo et
al., 2015). A resistência e a resiliência das espécies podem variar em função de fatores
abrangentes, como a duração e extensão geográfica de uma seca, mas também estar
relacionada aos seus traços ecológicos (Albright et al., 2010; Selwood et al., 2015).
A dieta constitui um destes traços, pois as secas e a própria sazonalidade climática de
ambientes áridos e semiáridos interferem de forma particular na disponibilidade de cada
recurso e, consequentemente, em grupos de espécies que compartilham hábitos alimentares
semelhantes (Schwinning & Sala, 2004; Bennett et al., 2014; Selwood et al., 2015). Por
exemplo, plantas superiores retardam seus ciclos reprodutivos e diminuem a produção de
néctar e frutos em resposta às condições de seca, limitando a oferta de recursos para espécies
polinizadoras e dispersoras de sementes (Ogaya & Peñuelas, 2007; Butt et al., 2015). Por
outro lado, espécies insetívoras ou de dieta mais generalista tendem a ser mais resistentes às
secas, explorando recursos conforme sua oferta no ambiente (Burbidge & Fuller, 2007;
Tischler, Dickman & Wardle, 2013; Sánchez & Blendinger, 2014).
O conhecimento acerca dos efeitos da seca sobre a avifauna de regiões áridas e semiáridas
tem sido construído com base em observações concentradas na Austrália e África (e.g.,
Herremans, 2004; Burbidge & Fuller, 2007; Selwood et al., 2015), ao passo que poucos
49
estudos foram realizados na região neotropical (e.g., Marone, 1992; Jaksic & Lazo, 1999). A
Caatinga é uma das formações neotropicais sazonalmente secas que ainda carece de
informações relativas aos efeitos de eventos climáticos extremos sobre sua biodiversidade.
Embora a Caatinga tenha acumulado uma literatura crescente a respeito da diversidade de
comunidades de aves nas últimas décadas (Albuquerque et al., 2012), a maioria destes estudos
foca no efeito da heterogeneidade das paisagens e/ou da sazonalidade climática sobre
parâmetros de diversidade (e.g., Santos, 2004; Araujo et al., 2012; Gonçalves et al., 2017) e
não abordam de maneira explícita variações de precipitação em médio e longo prazo.
Durante uma das maiores secas registradas no nordeste do Brasil nas últimas décadas, entre
2012 e 2015 (Marengo, Torres & Alves, 2017), estimamos a riqueza relativa de espécies,
taxas de detecção, de colonização e extinção local de uma comunidade de aves em uma
unidade de conservação na Caatinga. Testamos também por variações nestes parâmetros
relacionadas ao tempo, à fitofisionomia e aos principais grupos funcionais de espécies.
Utilizamos as taxas de detecção para levar em consideração as espécies que poderiam estar
presentes nos sítios amostrais, mas que não foram detectadas e, deste modo, obtermos
estimativas robustas de riqueza relativa ao longo do estudo.
Considerando a extensão geográfica e a severidade com a qual se iniciou o episódio de seca
em 2012, nossas expectativas em relação aos parâmetros de diversidade descritos são: (i)
estimativas de riqueza relativa baixas a medianas durante todo o estudo, mas, particularmente
baixas durante o início do evento de seca; (ii) estimativas de riqueza distintas entre
fitofisionomias em função de variações espaciais nas taxas de extinção e colonização; e (iii)
variações nas taxas de extinção e colonização associadas aos diferentes grupos funcionais da
comunidade.
50
Área de estudo
O estudo foi realizado na Estação Ecológica do Seridó (06º34’S; 37º15’W, 190 – 386 m de
altitude), uma unidade de conservação que abrange 1166 ha no município de Serra Negra do
Norte – RN, Brasil (IBAMA, 2004). A área de estudo está inserida no domínio da Caatinga,
uma das maiores e mais diversas formações sazonais da região Neotropical, a qual se estende
por 844.453 km2 no nordeste do Brasil e é constituída por um mosaico de fisionomias
vegetais condicionadas por um clima semiárido e diferentes condições edáficas (Sampaio,
1995; Leal et al., 2005; IBGE, 2016).
Assim como as demais florestas e savanas tropicais sazonalmente secas, a Caatinga é
caracterizada por altas médias de temperatura (23–27 °C) e baixas precipitações anuais,
inferiores a 750 mm em grande parte de sua extensão. As estações chuvosas são normalmente
curtas, com boa parte da precipitação concentrada em dois ou três meses do ano (Sampaio,
1995; Leal et al., 2005). Adicionalmente, a natureza errática das chuvas na Caatinga e a
grande variação interanual em seus valores têm provocado secas frequentes, registradas desde
o século XVI, com durações de um a cinco anos consecutivos (Nimer, 1972; Marengo, Torres
& Alves, 2017).
A Estação Ecológica do Seridó está situada na Depressão Sertaneja Setentrional, ecorregião
da Caatinga onde as chuvas ocorrem naturalmente de forma mais concentrada e cujas médias
históricas de precipitação estão entre as menores registradas no domínio (Velloso, Sampaio &
Pareyn, 2002; Rao et al., 2016). Estas condições climáticas particulares tornam as secas
prolongadas mais comuns aqui que em qualquer outra ecorregião da Caatinga (Velloso,
Sampaio & Pareyn, 2002). Com o início deste trabalho em 2012, iniciou-se no nordeste do
51
Brasil e em especial nesta região, uma das maiores secas dos últimos 30 anos, com
precipitações de até 200 mm abaixo da média entre janeiro e maio daquele ano (Marengo et
al., 2013). Os efeitos desta seca se prolongaram pelos três anos seguintes, com chuvas abaixo
da média histórica ainda sendo registradas até o término deste estudo (Marengo, Torres &
Alves, 2017). A média de precipitação anual na região é de 600 – 700 mm (Bristot, Pinheiro
& Santos, 2012) e as estimativas obtidas através das médias diárias de sete estações
meteorológicas nos arredores e uma no interior da própria unidade de conservação foram
(mm/ano): 196 (2012), 383 (2013), 569 (2014) e 350 (2015) (INSA/ICMBio, 2016;
EMPARN, 2016).
Métodos
DESENHO AMOSTRAL E COLETA DE DADOS
A comunidade de aves foi monitorada entre julho/2012 e julho/2015 em duas fitofisionomias
ou habitats distintos. A primeira é formada por uma caatinga arbustiva savânica que cresce
sobre solo argiloso, presente nas partes baixas e planas da área de estudo. A segunda é
classificada como caatinga arbórea de encosta, a qual recobre o solo pedregoso da base das
serras e de pequenas elevações da paisagem. Em cada fitofisionomia ou habitat foi
estabelecido um quadrante de 400 × 300 m com 48 pontos de amostragem distantes 50 m,
totalizando uma área de 12 ha quadrante -1.
As amostragens foram realizadas à semelhança de um estudo de marcação-recaptura no
formato de desenho robusto, compreendendo duas escalas temporais de amostragem (Pollock,
1982; Williams, Nichols & Conroy, 2002). Na primeira e maior escala, a comunidade foi
avaliada através de sete sessões ou estações de coleta sazonais, realizadas ao final dos
períodos secos e chuvosos. Em uma segunda e menor escala, a comunidade foi avaliada em
52
cada uma destas estações, formadas por seis ocasiões de coleta em cada habitat. Com esta
estrutura de amostragem assumimos que o status de ocupação das espécies pôde mudar entre
estações (e.g. processos de extinção e colonização sazonais), mas não dentro delas, uma vez
que as ocasiões foram realizadas num curto intervalo de tempo para minimizar as chances de
uma espécie entrar ou deixar a comunidade (Mackenzie et al., 2006a).
As ocasiões foram realizadas de forma intercalada entre habitats, com amostragens sendo
realizadas em 24 pontos por dia. Dessa forma, cada ocasião em um quadrante foi concluída ao
final de dois dias de atividades. A duração de cada estação foi de 24 dias. As amostragens se
deram através de capturas com redes-de-neblina (18 × 3 m, malha de 19 mm e cinco bolsas)
entre 05:00 e 10:00 da manhã. Os indivíduos capturados foram identificados em nível de
espécie e logo depois liberados próximo ao local de captura.
ANÁLISE DOS DADOS
Os parâmetros de comunidade foram obtidos por modelos probabilísticos de ocupação para
múltiplas estações – MOMEs (Mackenzie et al., 2003) implementados no programa MARK
(White & Burnham, 1999).
Os MOMEs são normalmente utilizados para se investigar mudanças nos padrões de
ocupação de uma espécie ou de indivíduos de uma população ao longo do tempo, decorrentes
dos processos dinâmicos de colonização e extinção local (Mackenzie et al., 2003; Mackenzie
et al., 2006a). No entanto, estes mesmos modelos podem ser utilizados para se investigar tais
padrões em nível de comunidade, conservando os mesmos pressupostos e gerando os mesmos
parâmetros, diferindo apenas na interpretação de seus resultados (Mackenzie et al., 2006b)
(Tabela 1).
53
O uso dos MOMEs em nível de comunidade pode ser interpretado como uma análise de
ocupação simultânea para múltiplas espécies. Nesta perspectiva, o histórico de detecção é
formado pelas histórias das diferentes espécies que integram a comunidade, podendo-se
inclusive, incluir espécies não registradas durante o estudo, mas que compõem a provável
riqueza regional (Mackenzie et al., 2006b). Este artifício permite estimar a fração de espécies
presentes ou riqueza relativa (ψ), uma medida de integridade da comunidade que pode estar
relacionada tanto as condições ambientais da área de interesse quanto ao pool regional de
espécies (Cam et al., 2000; Mackenzie et al., 2006b) (Tabela 1).
O histórico de detecção das espécies foi construído em duas etapas. Inicialmente foram
incluídas aquelas provenientes do banco de dados do monitoramento, com 11363 capturas e
recapturas de 94 espécies. Espécies para as quais as redes-de-neblina não constituem um
método de registro adequado foram removidas (e.g. aves noturnas, rapineiros, tinamídeos),
restando 78 espécies no histórico inicial. Em uma segunda etapa foram adicionadas 26
espécies que não foram detectadas durante o monitoramento, mas que são propensas à captura
por redes e ocorrem nas fitofisionomias amostradas, compondo o pool de riqueza regional
(Pichorim et al., 2016).
Portanto, o histórico final foi formado por 104 espécies e suas informações de detecção (‘1’) e
não detecção (‘0’) em cada uma das 42 ocasiões de amostragem (7 estações × 6
ocasiões/estação) nas duas fitofisionomias ou habitats, que foram tratados no histórico como
grupos. Por fim, com a finalidade de agrupar as espécies em grupos funcionais foi incluído
um conjunto de cinco covariáveis binárias (0 ou 1): quatro referentes aos itens que compõem
a dieta de cada espécie (invertebrados, grãos, frutos e néctar) e uma para distinguir as espécies
54
consideradas engenheiras do ecossistema (e.g. pica-paus, joão-de-barro) (Apêndice I). Estas
informações de dieta e função ecológica foram coletadas na literatura (Moojen et al., 1941;
Sick, 1997; Marini & Cavalcanti, 1998; Araujo, 2009; Buainain & Forcato, 2016).
O conjunto de modelos candidatos foi construído com base no modelo global que considerou
a influência simultânea do tempo (t), da fitofisionomia de caatinga (habit) e dos grupos
funcionais (func) sobre os parâmetros ocupação (ψ), extinção (ε) e detecção (p), com exceção
da colonização (γ), que foi obtida como parâmetro derivado. A partir deste modelo global
aditivo foram feitas restrições a fim de se gerar combinações biológicas plausíveis
(Bromaghin, McDonald & Amstrup, 2013) entre os parâmetros e seus fatores e covariáveis de
influência. A seleção de modelos foi feita de acordo com o Critério de Informação de Akaike
corrigido para pequenas amostras (AICc) e métricas associadas, como o ΔAICc e o wi. O
ΔAICc corresponde à diferença entre o valor de AICc de determinado modelo para o de
melhor desempenho e o wi representa o peso do AICc ou a importância de um modelo no
conjunto (Burnham & Anderson, 2002). O conjunto de modelos candidatos foi formado
apenas pelos modelos que apresentaram o mínimo de suporte aos dados, cuja soma dos wi =
0.99.
As estimativas de riqueza relativa, taxas de extinção e colonização foram obtidas a partir da
média de todos os modelos candidatos. O modelo médio é útil para lidar com a incerteza da
seleção de modelos, estimando uma média ± erro padrão (SE) de cada parâmetro. Esta é uma
média ponderada, a qual leva em conta o peso (wi) que cada modelo absorveu no conjunto de
modelos, constituindo assim, a melhor estimativa numérica de cada parâmetro (Burnham &
Anderson, 2002).
55
Tabela 1. Parâmetros de modelos de ocupação para múltiplas estações – MOMEs. As
interpretações de cada parâmetro são baseadas em Mackenzie et al. (2003) para o nível de
espécie ou indivíduo e em Mackenzie et al. (2006b) para o nível de comunidade.
Interpretação em nível de espécie ou Interpretação em nível de

Parâmetro (θ)
indivíduo comunidade
Probabilidade de ocupar o local i numa Riqueza relativa ou fração de espécies
Ocupação (ψ) estação t, ou a simples proporção de locais na estação t em relação ao pool regional
ocupados de espécies
Probabilidade de uma espécie da

Probabilidade do local i ocupado na estação
Extinção local (ε) comunidade presente na estação t não
t não estar ocupado em t + 1
estar presente em t + 1
Probabilidade do local i desocupado na Probabilidade de uma espécie ausente na

Colonização (γ)
estação t passar a ser ocupado em t + 1 estação t integrar a comunidade em t + 1
Probabilidade de detectar uma espécie

Probabilidade de detecção no local i na
Detecção (p) da comunidade na estação t, quando
estação t, quando presente
presente
56
Resultados
As estimativas médias de riqueza relativa ao pool regional de espécies variaram em função do
tempo e do habitat, com valores entre 20% e 51% (Fig. 1). Este padrão pode ser explicado
pelo bom desempenho dos modelos aditivos que testaram a influência simultânea do tempo e
habitat sobre ψ, os quais ocuparam as oito primeiras posições e absorveram 94% do peso de
AICc do conjunto de modelos candidatos (Tabela 2).
A riqueza relativa da caatinga arbustiva foi em média 11 pontos percentuais maior que a da
caatinga arbórea (Fig. 1). Em ambos os habitats os menores valores foram registrados em
julho/2012, durante o período de seca severa que caracterizou o início deste estudo.
Aproximadamente um ano mais tarde, com a amenização da seca severa devido às chuvas de
2013, a riqueza relativa atingiu os maiores valores observados. Posteriormente, as estimativas
diminuíram gradativamente até estabilizar em valores intermediários nas duas últimas
estações, entre o final de 2014 e meados de 2015 (Fig. 1).
As probabilidades de extinção local foram similares entre habitats, porém, variaram com o
tempo e de acordo com os grupos funcionais. Modelos que assumiram a influência do tempo
absorveram aproximadamente 70% do wi, ao passo que a influência dos grupos funcionais foi
suportada por todos os modelos candidatos (Tabela 2). Embora alguns modelos tenham
apontado o habitat como um fator importante para explicar as chances de uma espécie deixar
a comunidade (∑wi = 35%), as taxas de extinção na caatinga arbórea foram, em média, apenas
um ponto percentual maiores que na caatinga arbustiva (Fig. 2).
A comunidade experimentou as menores taxas de extinção durante o período chuvoso de
2013, com um aumento gradativo até atingir seus maiores valores durante a estação seca de
57
2014 (Fig. 2). No decorrer da maior parte do estudo, as espécies polinizadoras e dispersoras
de sementes apresentaram altas taxas de extinção, com valores ≥ 50%. Por outro lado, as
chances de aves insetívoras e predadoras de sementes deixarem a comunidade foram
inferiores a 30%, além de mais estáveis ao longo do tempo quando comparadas às observadas
nos demais grupos funcionais (Fig. 3).
Embora as taxas de colonização tenham sido estimadas como parâmetros derivados (i.e., não
permitindo testar de forma direta o efeito das covariáveis), foram observadas influências do
tempo, habitat e da função ecológica sobre as chances de uma espécie passar a integrar a
comunidade. Durante os dois primeiros intervalos as espécies experimentaram as maiores
chances de colonizar a área de estudo. Logo após, as taxas de colonização caíram para valores
inferiores a 10% e estabilizaram ao final do estudo em valores ainda baixos, inferiores a 20%
(Fig. 2).
Ao contrário do observado nas probabilidades de extinção local, as chances de colonizar a
caatinga arbustiva foram maiores em até sete pontos percentuais comparadas às da caatinga
arbórea. Embora esta diferença pareça sutil em nível de comunidade (Fig. 2), sua magnitude
aumentou a depender do grupo funcional ao qual a espécie pertenceu (Fig. 3). Espécies
polinizadoras, dispersoras de sementes e engenheiras do ecossistema apresentaram as maiores
probabilidades de colonização observadas no estudo, especialmente na caatinga arbustiva,
com valores entre 29% e 49%. Já as insetívoras e predadoras de sementes apresentaram as
menores taxas de colonização, com valores inferiores a 30% no decorrer de todo estudo,
inclusive, com estimativas próximas a zero no terceiro intervalo (Fig. 3).
58
Tabela 2. Modelos candidatos utilizados para estimativa da riqueza relativa (ψ), taxas de
colonização (γ) e extinção local (ε) em uma comunidade de aves da Caatinga entre 2012 e
2015, RN, nordeste do Brasil.
Modelo Δ wi
ψ(habit+t) ε(func+t) p(func+t)* 0 0.27
ψ(habit+t) ε(habit+func+t) p(func+t) 1.02 0.16
ψ(habit+t) ε(func+t) p(habit+func+t) 1.35 0.14
ψ(habit+t) ε(func) p(func+t) 1.36 0.14
ψ(habit+t) ε(habit+func+t) p(habit+func+t) 2.55 0.07
ψ(habit+t) ε(func) p(habit+func+t) 2.66 0.07
ψ(habit+t) ε(habit+func) p(func+t) 2.85 0.06
ψ(habit+t) ε(habit+func) p(habit+func+t) 4.30 0.03
ψ(t) ε(func+t) p(func+t) 5.85 0.01
ψ(habit+func+t) ε(func+t) p(func+t) 7.17 0.01
ψ(t) ε(func+t) p(habit+func+t) 7.24 0.01
ψ(t) ε(habit+func+t) p(func+t) 7.44 0.01
ψ(habit+func+t) ε(habit+func+t) p(func+t) 7.91 0.01
ψ(t) ε(func) p(func+t) 8.53 0.00
ψ(habit+func+t) ε(func+t) p(habit+func+t) 8.58 0.00
ψ(t) ε(habit+func+t) p(habit+func+t) 8.70 0.00
ψ(habit+func+t) ε(func) p(func+t) 8.75 0.00
ψ(habit+func+t) ε(habit+func+t) p(habit+func+t) – MG 9.51 0.00
Δ = diferença de AICc do modelo para o melhor do conjunto.
wi = peso do AICc do modelo.
MG = modelo global.
*O AICc do melhor modelo foi 5511.62
59
Figura 1. Riqueza relativa de uma comunidade de aves na Estação Ecológica do Seridó,
nordeste do Brasil. As estimativas ± erro padrão (SE) em cinza representam os valores obtidos
para caatinga arbustiva e em preto os da caatinga arbórea. A linha cinza representa as médias
mensais de precipitação regionais da área de estudo.
60
Figura 2. Estimativas médias ± erro padrão (SE) das taxas de colonização (linhas tracejadas) e
extinção local (linhas contínuas) de uma comunidade de aves em uma unidade de conservação
na Caatinga, RN, Brasil. Em cinza as estimativas da caatinga arbustiva e em preto as da
caatinga arbórea.
61
Figura 3. Probabilidades de extinção local (linhas contínuas) e colonização (linhas tracejadas)
das espécies de acordo com seus grupos funcionais: polinizadores (A), dispersores de
sementes (B), engenheiros do ecossistema (C), insetívoros (D) e predadores de sementes (E).
62
Discussão
De acordo com nossa expectativa inicial as estimativas de riqueza relativa foram baixas a
medianas, resultado das taxas de extinção superiores às de colonização durante os anos de
seca que caracterizaram nosso estudo. As menores estimativas foram observadas durante a
seca severa supra-anual no início do estudo e os picos de riqueza ocorreram cerca de um ano
após este episódio, com o restabelecimento das chuvas na região, mesmo que em volume
reduzido e bem abaixo da média histórica.
Declínios de diversidade associados a secas moderadas e prolongadas têm sido amplamente
relatados em comunidades de aves de ambientes áridos e semiáridos quentes na Austrália
(Selwood et al., 2015; Jordan et al., 2017), sul da África (Herremans, 2004; Dean, Barnard &
Anderson, 2009) e América do Sul (Marone, 1992; Jaksic & Lazo, 1999). Os mecanismos
pelos quais as secas promovem estes declínios estão ligados à magnitude de seus efeitos sobre
a demografia e capacidade de dispersão das espécies (Gibbs & Grant, 1987; Burbidge &
Fuller, 2007; Smith 2015; Gardner et al., 2016). Por exemplo, o estresse fisiológico gerado
pelo acesso limitado à água, alimento e abrigo podem aumentar as taxas de mortalidade e
diminuir a fecundidade de espécies sedentárias ou com baixas capacidades de dispersão
(Newton, 1998; Gardner et al., 2016). Por outro lado, comunidades de aves de ambientes
áridos e semiáridos quentes podem ser formadas também por uma parcela considerável de
espécies nômades (Dean, 2004; Smith, 2015), capazes de se dispersar regionalmente e
abandonar áreas onde a seca se torna mais severa ou prolongada, recolonizando-as apenas
com a amenização das condições ambientais (Dean, 2004). Acreditamos que a baixa
representatividade local da avifauna regional observada em nossa área de estudo seja
resultado de uma interação destes dois mecanismos de declínio. Ou seja, a diminuição local
da diversidade de espécies pode ter sido provocada não apenas por uma resposta em curto
63
prazo (emigração) de espécies nômades à severidade com que se iniciou a seca em 2012, mas
também por um declínio populacional de espécies sedentárias em longo prazo, resultado do
prolongamento das condições de seca nos anos seguintes.
Este cenário de seca prolongada provocou a morte de várias árvores e arbustos em toda a
unidade de conservação. Dentre as espécies mais afetadas destacam-se a jurema-preta
(Mimosa tenuiflora), o marmeleiro (Croton blanchetianus) e o angico (Anadenanthera
macrocarpa), as quais compõem uma parcela considerável do estrato arbóreo-arbustivo da
área de estudo (Santana et al., 2016) e fornecem importantes sítios de alimentação e
nidificação para diversas aves. Estas espécies foram particularmente afetadas no quadrante de
caatinga arbórea, no qual as estimativas de riqueza relativa das aves foram mais baixas em
aproximadamente 9 – 12 espécies comparada à caatinga arbustiva. Nossos resultados somam-
se aos encontrados nos últimos anos em outras áreas do nordeste do Brasil e reforçam a
importância da heterogeneidade espacial na estruturação das comunidades de aves da
Caatinga (Santos, 2004; Araujo et al., 2012; Gonçalves et al., 2017). A heterogeneidade das
paisagens constitui uma das principais fontes de variação sobre a diversidade de aves (Heezik
& Seddon, 1999; Gillespie & Walter, 2001; Smith, 2015) e sua influência não está limitada
apenas aos ambientes áridos e semiáridos, ou a condições climáticas atípicas (Wiens, 1989).
No entanto, é possível que as diferenças de riqueza entre os dois habitats avaliados aqui
estejam relacionadas pelo menos em parte às condições de seca que prevaleceram durante o
estudo. O maior impacto observado sobre a estrutura da vegetação na caatinga arbórea pode
explicar, por exemplo, porque suas probabilidades de colonização média foram inferiores às
da caatinga arbustiva em até 7%. Outro aspecto importante é que durante o mesmo período,
pequenos Passeriformes como Hemitriccus margaritaceiventer e Formicivora melanogaster
apresentaram baixas taxas de sobrevivência anual (≤ 50%) na caatinga arbórea, sugerindo que
64
esta funciona como um habitat dreno (sink) para algumas populações de aves, pelo menos
durante anos secos (G.S. Toledo-Lima et al., em prep.). Portanto, acreditamos que além de
uma diminuição local generalizada na disponibilidade de recursos para avifauna, é provável
que em determinados habitats esta escassez de recursos tenha se intensificado mais ao longo
do tempo, justificando as variações espaciais de diversidade observadas entre as caatingas
arbustiva e arbórea em nossa área de estudo.
As estimativas de riqueza relativa discutidas anteriormente permitiram avaliar apenas o efeito
generalizado da seca sobre uma parcela da comunidade de aves. Embora secas severas por
vezes impliquem em declínios populacionais como um todo e até em extinções locais,
independentemente dos traços de história de vida das espécies, como dieta ou capacidade de
dispersão (Bennett et al., 2014; Selwood et al., 2015), nossos resultados sugerem que a seca
de 2012 – 2015 influenciou de forma distinta os grupos funcionais avaliados. De acordo com
as taxas de colonização e extinção local específicas de cada grupo funcional foi possível
dividir a comunidade em dois grandes grupos: o primeiro formado por polinizadores,
dispersores de sementes e engenheiros do ecossistema, cujas espécies estiveram mais
propensas a deixar ou colonizar a área de estudo quando comparadas ao segundo grupo,
composto por espécies que se alimentam de invertebrados e grãos. Estas respostas distintas
podem ser atribuídas principalmente ao efeito particular que as condições de seca e de
sazonalidade climática exercem sobre cada recurso, determinando onde, quando, e por quanto
tempo estarão disponíveis para a avifauna (Blendinger, 2005; Crampton et al., 2011; Banko et
al., 2013; Smith, 2015).
Ao longo deste estudo as espécies granívoras e insetívoras foram caracterizadas por baixas
probabilidades de extinção e colonização, inferiores a 30% e 25%, respectivamente. Espécies
65
insetívoras são frequentemente classificadas como residentes em comunidades de aves de
ambientes similares à Caatinga e aparentam persistir localmente mesmo durante períodos de
seca prolongada (Marone, 1992; Burbidge & Fuller, 2007; Tischler, Dickman & Wardle,
2013). Este também parece ter sido o caso da maior parte das aves insetívoras em nossa área
de estudo, que mesmo experimentando períodos de oferta limitada de recursos durante os
meses mais secos, ainda foram capazes de persistir localmente. Quanto às espécies granívoras
nossos resultados vão de encontro aos observados em ambientes áridos e semiáridos da África
e Austrália, onde a maioria destas espécies é considerada nômade (Dean & Milton, 2001;
Dean, Barnard & Anderson, 2009; Tischler, Dickman & Wardle, 2013). Em nossa área de
estudo, a dinâmica das populações de granívoros foi mais relacionada à observada em regiões
áridas e semiáridas da Argentina, onde a disponibilidade reduzida de alimento pode limitar a
abundância destas espécies, mas raramente sua riqueza em escala local (Blendinger & Ojeda,
2001; Blendinger, 2005).
Dessa forma, acreditamos que as baixas taxas de extinção e colonização de aves insetívoras e
granívoras indiquem que a maioria delas é residente em nossa área de estudo, com exceção de
algumas espécies migratórias, como Elaenia chilensis e Sporophila lineola, ou com
informações de ocorrência deficientes na Caatinga, como Elaenia spectabilis, Satrapa
icterophrys e Turdus amaurochalinus (Silva et al., 2003). Além de residentes, a maior parte
dos granívoros e insetívoros também podem ser considerados resistentes (Harrison, 1979; mas
ver Bennett et al., 2014; Selwood et al., 2015), ou seja, foram capazes de absorver os
impactos da seca e persistir na área de estudo, possivelmente através de mudanças de
comportamento de forrageio (Ricklefs & Hainsworth, 1968; Cueto, Chust & Bravo, 2016) e
do consumo de recursos alternativos conforme sua oferta (Araujo, 2009; Sánchez &
Blendinger, 2014; Buainain, Gaspar & Assis, 2016).
66
Durante a maior parte do estudo as aves polinizadoras, dispersoras de sementes e engenheiras
do ecossistema foram caracterizadas por taxas de colonização inferiores a 50% e taxas de
extinção elevadas (40% – 60%), sugerindo uma baixa fidelidade destas espécies à área de
estudo. Em ambientes áridos e semiáridos, a oferta de recursos como néctar e frutos ocorre
naturalmente durante curtas janelas de tempo e em forma de pulsos de disponibilidade,
dependentes da magnitude e distribuição dos eventos de chuva (Vidiella, Armesto &
Gutiérrez, 1999; Schwinning & Sala, 2004). Sob condições de seca, quando as chuvas podem
se tornar localmente escassas e irregulares, a disponibilidade destes recursos é ainda mais
limitada, forçando aves nectarívoras e frugívoras a se deslocarem regionalmente em busca de
áreas com oferta adequada de alimento (Burbidge & Fuller, 2007; Bennett et al., 2014; Jordan
et al., 2017). Acreditamos que a disponibilidade reduzida de néctar e frutos durante os anos de
baixa precipitação aliada à alta mobilidade e capacidade de rastrear recursos, características
de espécies nectarívoras e frugívoras de ambientes áridos e semiáridos (Fleming, 1992;
Paltridge & Southgate, 2001; Dean, 2004), justifique as taxas de extinção superiores às de
colonização durante maior parte do estudo, em particular na caatinga arbórea (Figs. 3A – 3B).
Um padrão similar foi observado entre as espécies engenheiras do ecossistema, embora suas
taxas de extinção e colonização tenham sido menores e menos discrepantes quando
comparadas as de espécies polinizadoras e dispersoras de sementes. Os mecanismos por trás
destas taxas medianas a elevadas não estão tão claros quanto os sugeridos para as espécies
frugívoras e nectarívoras, mas provavelmente também estejam relacionados à dieta e
capacidade de dispersão de algumas espécies engenheiras. Por exemplo, Campephilus
melanoleucos e Colaptes melanochloros são pica-paus que complementam sua alimentação
com frutos (Sick, 1997), ou seja, podem ter sido influenciados de forma similar às espécies
67
frugívoras ao longo da seca. Adicionalmente, estas espécies estão entre as maiores capturadas
(> 100 g), o que reforça o grande potencial de dispersão frente à flutuação na oferta de
recursos, como já atribuído anteriormente a espécies de grande porte em ambientes áridos da
Austrália (Allen & Saunders, 2002; Burbidge & Fuller, 2007).
De acordo com nossas expectativas iniciais, os resultados deste estudo indicam que
assembleias de aves da Caatinga estão sujeitas a declínios locais de diversidade durante anos
consecutivos de baixa precipitação. No entanto, baseados nas taxas de colonização e extinção
local dos principais grupos funcionais em nossa área de estudo, concluímos que estes
declínios podem ser provocados principalmente pela baixa fidelidade de espécies que
exploram recursos críticos (e.g., néctar e frutos), cuja disponibilidade é normalmente reduzida
em decorrência de chuvas escassas (Crampton et al., 2011; Banko et al., 2013; Butt et al.,
2015). Por outro lado, insetívoros e granívoros integraram uma parcela resistente da
comunidade, cujas populações sustentaram densidades suficientes para serem detectadas ao
longo de todo estudo, inclusive durante o período mais seco em 2012. Outro aspecto
importante foi a influência do habitat sobre as estimativas de riqueza relativa, promovida
principalmente pelas maiores chances de colonização na caatinga arbustiva comparada à
caatinga arbórea, o que sugere que a heterogeneidade da paisagem da Caatinga influencia os
padrões de diversidade de aves mesmo durante episódios de seca prolongada.
Embora os parâmetros de comunidade abordados aqui tenham sido estimados com base
apenas em espécies propensas à captura por redes-de-neblina, acreditamos que nossos
resultados representem com robustez o efeito da seca de 2012 – 2015 sobre a avifauna local,
sustentando-se em pelo menos três aspectos importantes a serem considerados.
Primeiramente, desconhecemos quaisquer outras mudanças ambientais locais que possam
68
justificar o declínio de diversidade observado na área de estudo que não o episódio de seca
regional relatado (Marengo et al., 2013; Marengo, Torres & Alves, 2017). Em segundo lugar,
ainda que seletivas as redes-de-neblina constituíram um método eficiente de detecção nas
fitofisionomias amostradas, contemplando a maior parte dos estratos da vegetação e
eliminando vieses provocados por diferentes observadores e por erros de identificação das
espécies (Karr, 1981; Blake & Loiselle, 2001). Por último, nossas estimativas de riqueza
relativa e de taxas de extinção e colonização foram corrigidas para detecção imperfeita (p <
1), considerando que a não-detecção de uma espécie em um local e ocasião não implica
necessariamente em sua ausência, mas possivelmente em uma falha em detectá-la (Mackenzie
et al., 2003). A estimativa de taxas de detecção para o ajuste de parâmetros espaciais e
temporais de diversidade é fundamental para obtenção de estimativas de ocupação confiáveis.
Este ajuste é necessário particularmente em ambientes fortemente sazonais e heterogêneos
como a Caatinga, onde as espécies podem mudar de habitat ao longo do ano e variar seu nível
de atividade de acordo com a estação climática (Ceballos, 1995; Stoner & Timm, 2011).
Por fim, diante das mudanças climáticas globais previstas para o restante do século XXI, em
especial para ambientes áridos e semiáridos como a Caatinga (Feng, Porporato & Rodriguez-
Iturbe, 2013; Marengo, Torres & Alves, 2017), nossos resultados podem contribuir também
no entendimento de como as comunidades de aves irão persistir frente estes cenários
climáticos. Com base nas respostas da fauna e flora aos eventos climáticos extremos atuais e
nas previsões de aumento na frequência e severidade destes eventos, sugere-se que as
comunidades de aves estarão sujeitas a bottlenecks de recursos ainda mais intensos que os
experimentados atualmente (Maron et al., 2015). Diante disso, espécies que dependem de
recursos disponíveis apenas em períodos específicos do ano, como as polinizadoras e
dispersoras de sementes na Caatinga, estarão especialmente vulneráveis a declínios
69
populacionais e extinções locais (Butt et al., 2015; Brawn et al., 2016), alterando a estrutura
de suas comunidades e a manutenção dos serviços ecossistêmicos que desempenham.
Agradecimentos
Este trabalho foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) e Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio)
através do projeto de número 552024/2011-2. G. S. Toledo-Lima recebeu bolsa de doutorado
da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) do Ministério da
Educação do Brasil. Agradecemos a Paulo Medeiros, George Batista e toda equipe da Estação
Ecológica do Seridó pelo apoio logístico e autorização de acesso à área de estudo.
Agradecemos a todos os integrantes e colaboradores do Laboratório de Ornitologia da UFRN
pelo auxílio na coleta dos dados em campo. Por fim, gostaríamos de agradecer a Míriam P.
Pinto, Eduardo M. Venticinque, Carlos R.S.D. da Fonseca, Luiz A.M. Mestre e Rodrigo L.
Massara pelas valiosas contribuições ao manuscrito.
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APÊNDICE I
Espécie História CaaFec CaaAbe Inv Grã Fru Néc Eng

Ammodramus humeralis 000000000000001000000000000000000000000000 1 0 1 1 0 0 0
Campephilus melanoleucos 000000000000000000000000010000000000000000 1 0 1 0 1 0 1
Camptostoma obsoletum 100000110000000000000000000000000100001011 1 0 1 0 1 0 0
Cantorchilus longirostris 000000100000000000000000001000000000000101 1 0 1 0 0 0 0
Casiornis fuscus 000000110001111111111111111111011111011111 1 0 1 0 0 0 0
Certhiaxis cinnamomeus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Chlorostilbon lucidus 000000000000101010000000000000010000000000 1 0 1 0 0 1 0
Chrysolampis mosquitus 000000000000100000000000111000000000000000 1 0 1 0 0 1 0
Cnemotriccus fuscatus 000000000000100100100000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Coccyzus melacoryphus 000000000000111111000000111110000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Coereba flaveola 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 1 0
Colaptes melanochloros 000000000000000000000000000100000000000010 1 0 1 0 1 0 1
Columbina minuta 111001000001111111111111111111111111111111 1 0 0 1 0 0 0
Columbina picui 000000100001001000000010011011100000100100 1 0 0 1 0 0 0
Columbina squammata 000000000000000010001011111111100111001111 1 0 0 1 0 0 0
Columbina talpacoti 100000000000000110000000000000000000000000 1 0 0 1 0 0 0
Coryphospingus pileatus 111111111011110011111111111101111111111111 1 0 1 1 0 0 0
Crotophaga ani 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Cyanocorax cyanopogon 000000100000010001000100000011011010000000 1 0 1 0 1 0 0
Cyclarhis gujanensis 101111001101010001000000111010110010101110 1 0 1 0 0 0 0
Elaenia chilensis 000000000000111111000000101000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Elaenia flavogaster 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Elaenia spectabilis 000000001000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Empidonomus varius 000000000000100110000000111100000000100000 1 0 1 0 1 0 0
Eupetomena macroura 000000000000000000000000000000000000000100 1 0 1 0 0 1 0
84
Euphonia chlorotica 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Euscarthmus meloryphus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Formicivora melanogaster 000101100000000000001000001110111101011110 1 0 1 0 0 0 0
Furnarius figulus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Heliomaster squamosus 000000000000000000000000001100000000000000 1 0 1 0 0 1 0
Hemitriccus margaritaceiventer 111111111101001010111100111111111011111111 1 0 1 0 0 0 0
Icterus jamacaii 000000000000000000100010000000111100000010 1 0 1 0 1 1 0
Lepidocolaptes angustirostris 111111011011001010010001111110111111101110 1 0 1 0 0 0 0
Leptotila verreauxi 000000101001100101101011000110010000000011 1 0 1 1 0 0 0
Megarynchus pitangua 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Molothrus bonariensis 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 0 0 0
Myiarchus swainsoni 000000000001101111101000010100000000101000 1 0 1 0 1 0 0
Myiarchus tyrannulus 111000111110111111111111111111111111111111 1 0 1 0 0 0 0
Myiodynastes maculatus 000000001111111111111111111111110001111111 1 0 1 0 1 0 0
Myiopagis viridicata 000000000001111011011111101000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Myiophobus fasciatus 000000000001000010000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Nemosia pileata 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Nystalus maculatus 111011100110101111010100111001101010101111 1 0 1 0 0 0 1
Pachyramphus polychopterus 000000000001111111011110010000000000101000 1 0 1 0 1 0 0
Paroaria dominicana 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 1 0 0
Phaeomyias murina 000000010011111111010111110101011001111111 1 0 1 0 1 0 0
Piaya cayana 100000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Piculus chrysochloros 000000000000000000000000000000000000100000 1 0 1 0 0 0 1
Picumnus fulvescens 000000000000000000111100000000101010010111 1 0 1 0 0 0 1
Picumnus limae 000000100101000110000000000000000000100000 1 0 1 0 0 0 1
Pitangus sulphuratus 000000000000000011000010000010000000101101 1 0 1 0 1 0 0
Polioptila plumbea 001010000000000000000000100000000001101000 1 0 1 0 0 0 0
85
Pseudoseisura cristata 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Satrapa icterophrys 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Serpophaga subcristata 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Sicalis luteola 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 0 1 0 0 0
Sittasomus griseicapillus 111110100111111111100111111100110100111110 1 0 1 0 0 0 0
Sporophila albogularis 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 0 1 0 0 0
Sublegatus modestus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Synallaxis albescens 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Synallaxis frontalis 000000000000011000000000000000000000000010 1 0 1 0 0 0 0
Synallaxis hellmayri 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Tapera naevia 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Taraba major 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Thamnophilus capistratus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Todirostrum cinereum 000000000000000000000000000000000000010000 1 0 1 0 0 0 0
Tolmomyias flaviventris 111111000111001000111111110111111100111111 1 0 1 0 0 0 0
Troglodytes musculus 000000000000000000000000000000000000010000 1 0 1 0 0 0 0
Turdus amaurochalinus 000000000101100100000000001000000110001001 1 0 1 0 1 0 0
Turdus rufiventris 100000011000000000000100000000100000100000 1 0 1 0 1 0 0
Tyrannus melancholicus 000000000000011100000000100000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Veniliornis passerinus 111111011100101001111110111111110110111111 1 0 1 0 0 0 1
Vireo olivaceus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Volatinia jacarina 000000000000110110010010100000000000000000 1 0 0 1 0 0 0
Xenopsaris albinucha 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Zenaida auriculata 000000000000001100000001000101111111000000 1 0 0 1 0 0 0
Zonotrichia capensis 000000000000000000000000000000000100000000 1 0 1 1 0 0 0
Patagioenas picazuro 000000000000000000000000000010000000000000 1 0 0 1 1 0 0
Crotophaga major 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
86
Anthracothorax nigricollis 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 1 0
Myrmorchilus strigilatus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Sakesphorus cristatus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Furnarius leucopus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 1
Pachyramphus viridis 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Hirundinea ferruginea 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Stigmatura napensis 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Suiriri suiriri 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Myiozetetes similis 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Xolmis irupero 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Mimus saturninus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 1 0 0
Anthus lutescens 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 0 0 0
Icterus pyrrhopterus 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 1 0
Gnorimopsar chopi 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 0 0 0
Agelaioides fringillarius 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 0 0 0
Tangara sayaca 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Tangara cayana 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Compsothraupis loricata 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 1 0 0
Conirostrum speciosum 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Sicalis flaveola 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 0 0 0
Sporophila lineola 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 0 1 0 0 0
Sporophila nigricollis 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 0 1 0 0 0
Sporophila bouvreuil 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 0 1 0 0 0
Cyanoloxia brissonii 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 1 0 0 0
Guira guira 000000000000000000000000000000000000000000 1 0 1 0 0 0 0
Ammodramus humeralis 011000101111111111111110111111111001111111 0 1 1 1 0 0 0
Campephilus melanoleucos 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 0 1
87
Camptostoma obsoletum 111111111111101100100011101010111111101001 0 1 1 0 1 0 0
Cantorchilus longirostris 000000000000100000010110000000000000101100 0 1 1 0 0 0 0
Casiornis fuscus 000000000010111111111111010010101100110001 0 1 1 0 0 0 0
Certhiaxis cinnamomeus 000000000000000000110000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Chlorostilbon lucidus 110000000001111100100100000000000000101111 0 1 1 0 0 1 0
Chrysolampis mosquitus 001000000000111100100000100010000000000000 0 1 1 0 0 1 0
Cnemotriccus fuscatus 000000000000010000001001000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Coccyzus melacoryphus 000000000000111111101110011110000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Coereba flaveola 001000000000100000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 1 0
Colaptes melanochloros 000000000000000000000000000000100000100001 0 1 1 0 1 0 1
Columbina minuta 001000100000111111111111111111111111111111 0 1 0 1 0 0 0
Columbina picui 000000111111111111111111111111111111111111 0 1 0 1 0 0 0
Columbina squammata 000000000000010000000000000100010000000000 0 1 0 1 0 0 0
Columbina talpacoti 000000000000010110011000101101000000000000 0 1 0 1 0 0 0
Coryphospingus pileatus 111111111011111111111111111111111111111111 0 1 1 1 0 0 0
Crotophaga ani 000000000000000000000000000000001000000000 0 1 1 0 0 0 0
Cyanocorax cyanopogon 101010000010000000000010010000101000100000 0 1 1 0 1 0 0
Cyclarhis gujanensis 111110101101100110000000001010111111101111 0 1 1 0 0 0 0
Elaenia chilensis 000000000000111111000001110000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Elaenia flavogaster 000000000001000100000000000000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Elaenia spectabilis 000000100000000110101111000000001001000000 0 1 1 0 1 0 0
Empidonomus varius 000000010010111111111111100110000000010000 0 1 1 0 1 0 0
Eupetomena macroura 000100000000100001000000000001000000000000 0 1 1 0 0 1 0
Euphonia chlorotica 100001010100010000110101101000000110001110 0 1 1 0 1 0 0
Euscarthmus meloryphus 000000000000010010101100100000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Formicivora melanogaster 111110011110101110111101110101111110100001 0 1 1 0 0 0 0
Furnarius figulus 000000100000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
88
Heliomaster squamosus 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 1 0
Hemitriccus margaritaceiventer 111111111111111111111111111111111111111111 0 1 1 0 0 0 0
Icterus jamacaii 100000000000100110000100000000010000000000 0 1 1 0 1 1 0
Lepidocolaptes angustirostris 111001000010011110110101001010010101100000 0 1 1 0 0 0 0
Leptotila verreauxi 100001000100110000111011111111111000000010 0 1 1 1 0 0 0
Megarynchus pitangua 000000000000000000000000000000010000000000 0 1 1 0 1 0 0
Molothrus bonariensis 000000000000010001000011000000000000000000 0 1 1 1 0 0 0
Myiarchus swainsoni 000000000001111111111111111111000000101010 0 1 1 0 1 0 0
Myiarchus tyrannulus 111000111110111111111111111111111111111111 0 1 1 0 0 0 0
Myiodynastes maculatus 101000111011111111011111001110101111000000 0 1 1 0 1 0 0
Myiopagis viridicata 000000000010101111111100110000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Myiophobus fasciatus 000000000110111111101111010000000000100000 0 1 1 0 0 0 0
Nemosia pileata 000000000000000100000100000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Nystalus maculatus 110011110000100100001100000010111010011110 0 1 1 0 0 0 1
Pachyramphus polychopterus 000000001000101111110111010100000000100000 0 1 1 0 1 0 0
Paroaria dominicana 101000100111001011110110000010100100000000 0 1 1 1 1 0 0
Phaeomyias murina 000000111111111111111111111111111111111111 0 1 1 0 1 0 0
Piaya cayana 100010000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Piculus chrysochloros 000000000000000000000000000000000100000000 0 1 1 0 0 0 1
Picumnus fulvescens 000000000000000000111100100001101111100100 0 1 1 0 0 0 1
Picumnus limae 100001100001010110000100100000010000000000 0 1 1 0 0 0 1
Pitangus sulphuratus 000000000011111110000100000000011111110000 0 1 1 0 1 0 0
Polioptila plumbea 111111111111111101111111110111110101111111 0 1 1 0 0 0 0
Pseudoseisura cristata 000000000000000000000000000000010000000000 0 1 1 0 0 0 0
Satrapa icterophrys 000000000000100000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Serpophaga subcristata 000000000000000000101000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Sicalis luteola 000000000000111111111001100000000000000000 0 1 0 1 0 0 0
89
Sittasomus griseicapillus 000000000000000000000000000000100000000000 0 1 1 0 0 0 0
Sporophila albogularis 100101011001111111111111100100010101010010 0 1 0 1 0 0 0
Sublegatus modestus 111101111010111110101111011000110000001000 0 1 1 0 0 0 0
Synallaxis albescens 000000000000000100000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Synallaxis frontalis 000000000000010111110001000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Synallaxis hellmayri 000000000000000000100000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Tapera naevia 001000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Taraba major 100000000000000000000000001000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Thamnophilus capistratus 000000100000000000010100000000000000100001 0 1 1 0 0 0 0
Todirostrum cinereum 100001000000000001100001100110000001000010 0 1 1 0 0 0 0
Tolmomyias flaviventris 000000001011010000011111000110000000010100 0 1 1 0 0 0 0
Troglodytes musculus 000000000000000000000000000000000000010000 0 1 1 0 0 0 0
Turdus amaurochalinus 000000000011010111111111000000110000000000 0 1 1 0 1 0 0
Turdus rufiventris 010000000000000000000010000000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Tyrannus melancholicus 000000010010111111111111100111000000011010 0 1 1 0 0 0 0
Veniliornis passerinus 111111110010111111111101111001110011111110 0 1 1 0 0 0 1
Vireo olivaceus 000000001010010111111110000000000000001000 0 1 1 0 1 0 0
Volatinia jacarina 100000000000101111111111111011111111000000 0 1 0 1 0 0 0
Xenopsaris albinucha 000000000000111111101101010111010100000100 0 1 1 0 0 0 0
Zenaida auriculata 000000000000000100101000101001101101100111 0 1 0 1 0 0 0
Zonotrichia capensis 111111110011111111011100110011001101100000 0 1 1 1 0 0 0
Patagioenas picazuro 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 0 1 1 0 0
Crotophaga major 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Anthracothorax nigricollis 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 1 0
Myrmorchilus strigilatus 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Sakesphorus cristatus 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Furnarius leucopus 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 1
90
Pachyramphus viridis 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Hirundinea ferruginea 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Stigmatura napensis 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Suiriri suiriri 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Myiozetetes similis 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Xolmis irupero 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Mimus saturninus 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 1 1 0 0
Anthus lutescens 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 1 0 0 0
Icterus pyrrhopterus 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 1 0
Gnorimopsar chopi 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 1 0 0 0
Agelaioides fringillarius 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 1 0 0 0
Tangara sayaca 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Tangara cayana 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Compsothraupis loricata 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 1 0 0
Conirostrum speciosum 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Sicalis flaveola 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 1 0 0 0
Sporophila lineola 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 0 1 0 0 0
Sporophila nigricollis 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 0 1 0 0 0
Sporophila bouvreuil 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 0 1 0 0 0
Cyanoloxia brissonii 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 1 0 0 0
Guira guira 000000000000000000000000000000000000000000 0 1 1 0 0 0 0
Rótulos: CaaFec = caatinga arbórea; CaaAbe = caatinga arbustiva; Inv = inclui invertebrados na dieta (principalmente artrópodes); Grã = grãos
na dieta; Fru = frutos na dieta (dispersores de sementes); Néc = alimenta-se de néctar (potenciais polinizadores); Eng = engenheiros do
ecossistema.
91
CAPÍTULO III
Spatio-temporal adjustments in territory size of Black-bellied Antwren (Formicivora
melanogaster) in a seasonally dry tropical environment: responses to fluctuating food
supply?
92
Adjustments in territory size of Black-bellied Antwren
Spatio-temporal adjustments in territory size of Black-bellied Antwren
(Formicivora melanogaster) in a seasonally dry tropical environment: responses to
fluctuating food supply?
Guilherme S. Toledo-Lima,1,2* Phoeve Macario,1 e Mauro Pichorim2
1
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil
2
Laboratório de Ornitologia, Departamento de Botânica e Zoologia, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil
* Autor para correspondência: toledolimagui@gmail.com
Abstract
The food value theory predicts that the territory size of an individual will be inversely
related to food resource availability. Historically, this relationship has been well
established in northern temperate species, while little is known about this relationship in
tropical regions. Tropical species of arid and semi-arid environments are subject to
continuous fluctuations in resource availability through time and space, and they are
excellent models to test the applicability of this theory in the tropics. During
approximately two years, we mapped the territory of Formicivora melanogaster, a small
insectivorous bird, and tested for the effects of temporal availability of food and
physiognomy on their territory sizes in a semi-arid tropical environment. Through an
analysis of covariance, we firstly find a significant and inverse relationship between
territory size and relative humidity, a proxy of resource availability. Secondly, part of
93
the variation was also explained by physiognomy, where the territory sizes were
significantly smaller in shrubby caatinga than in arboreal caatinga. These results suggest
that F. melanogaster pairs made constant adjustments of their territories to match the
food availability in different periods of the year. Territory adjustments also seem to
have occurred according to physiognomy, as a result of the diverse resource
availabilities between habitats, which differ in the amount and distribution of foraging
and nesting sites. Although we have not estimated the food supply for F. melanogaster,
our results are in accordance with the food value theory, and suggest that spatio-
temporal availability of resources might be the major regulatory factor of territory sizes
and habitat selection by small insectivorous birds in Caatinga.
Keywords: Caatinga, habitat quality, resource seasonality, food value theory, relative
humidity.
Introdução
Vertebrados que residem em ambientes sazonais com estações climáticas bem
definidas adotam várias estratégias para lidar com as flutuações temporais de seus
recursos. Algumas delas envolvem mudanças de dieta nas quais os indivíduos passam a
explorar recursos alternativos conforme a oferta (Sánchez & Blendinger 2014; Abreu et
al. 2016), ou mesmo a realização de deslocamentos regionais ao longo do ano para áreas
onde a disponibilidade de alimento é mais adequada (Dean 2004). Por outro lado,
espécies com baixa capacidade de dispersão e que exploram recursos específicos são
capazes de ajustar o tamanho de seus territórios de acordo com a disponibilidade de
recursos nos diferentes períodos do ano (Enoksson & Nilsson 1983; Newton 1998).
O território pode ser definido como uma área ocupada e defendida por um
indivíduo, casal ou grupo de indivíduos; estabelecido para fornecer condições
94
ambientais adequadas à sobrevivência e reprodução, apresentando assim características
essenciais para que os indivíduos se alimentem, encontrem abrigo, nidifiquem e
alimentem sua prole (Hinde 1956; Carpenter 1987; Odum & Kuenzler 1995). Estudar a
escolha e o tamanho de território é importante não apenas por ser uma ferramenta capaz
de fornecer informações acerca da densidade de uma espécie em determinada área, mas
também por prover dados a respeito do padrão de distribuição espacial dos indivíduos
em diferentes habitats de uma paisagem (Fretwell & Lucas 1969; Pulliam 1988).
Em meio aos primeiros estudos acerca do comportamento territorial dos
vertebrados, principalmente aves, foi desenvolvida a teoria do valor do alimento (food
value theory), a qual prevê que o tamanho do território ou área de vida de um indivíduo
apresenta relação inversa à disponibilidade de seu recurso alimentar (Stenger 1958).
Isso quer dizer que quanto maior for a oferta do recurso primário explorado por um
indivíduo, casal ou grupo, menor deverá ser sua área defendida ou ocupada. Contudo,
estimar a disponibilidade de alimento para vertebrados não é tarefa fácil, principalmente
devido à eletividade de recursos, comportamento comum a muitas espécies de aves, por
exemplo, e que gera incerteza se o que está sendo medido de fato corresponde ao
recurso que está sendo explorado (Smith & Rotenberry 1990). Uma alternativa viável,
porém, é a utilização de variáveis abióticas fortemente relacionadas à oferta de recursos
para uma espécie, como a precipitação, evapotranspiração ou umidade relativa do ar.
Para aves insetívoras, tendências na abundância e riqueza de vários grupos de
artrópodes pode ser estimada através de variações na umidade relativa ou temperatura,
como o observado por Mineo et al. (2010) para uma comunidade de aranhas e por
Pinheiro et al. (2002) para coleópteros.
Os estudos que sustentam a teoria do valor do alimento para explicar variações
de tamanho de território de aves estão concentrados em ambientes temperados do
95
hemisfério norte (e.g. Simon 1975; Enoksson & Nilsson 1983; Marshall & Cooper
2004). Por sua vez, ambientes tropicais sazonalmente secos, onde a disponibilidade de
recursos varia de forma semelhante no tempo e espaço de acordo com o regime de
chuvas, ainda foram pouco investigados quanto à importância da abundância de
alimento sobre o estabelecimento e tamanho dos territórios das aves. Estimar tamanhos
de territórios de aves bem como suas fontes de variação nestes ambientes é essencial
para entender as estratégias dos indivíduos nestes ambientes para lidar com a forte
sazonalidade de recursos, além de entender como respondem sob condições climáticas
atípicas, como em secas severas supra anuais.
Neste trabalho mapeamos territórios de casais de Formicivora melanogaster em
uma área de Caatinga. Durante aproximadamente dois anos, investigamos o papel da
disponibilidade de recursos e da fitofisionomia como fontes de variação sobre o
tamanho destes territórios. Estas estimativas estão entre as primeiras obtidas na
Caatinga e poderão contribuir na compreensão de como aves residentes e com baixa
capacidade de dispersão, como a maioria das pequenas aves insetívoros deste domínio,
são capazes de persistir frente à flutuação de recursos em ambientes tropicais sazonais.
Baseados no suporte que a teoria do valor do alimento tem para explicar
variações de tamanho de território e área de vida em ambientes climaticamente similares
à Caatinga, nossa primeira expectativa é de que (i) o tamanho de território de um
indivíduo ou casal seja inversamente correlacionado à oferta de recursos em
determinado período. Adicionalmente, de acordo com a importância do efeito da
estrutura da vegetação sobre a distribuição dos indivíduos em uma paisagem (Fretwell
& Lucas 1969; Pulliam 1988), nossa segunda hipótese é de que (ii) casais que habitam
fitofisionomias distintas irão diferir também quanto ao tamanho da área que defendem
para alimentação e reprodução.
96
Métodos
ESPÉCIE E ÁREA DE ESTUDO
Este estudo foi desenvolvido em uma área de Caatinga localizada na Estação
Ecológica (ESEC) do Seridó (6,56ºS, 7,25ºW). A ESEC do Seridó é uma unidade de
conservação com cerca de 1.166 ha situada no município de Serra Negra do Norte, RN
– Brasil (IBAMA 2004).
A Caatinga é uma formação tropical sazonalmente seca constituída por um
mosaico de fitofisionomias que cresce sobre solos variados e se estende por cerca de
844.453 km2. O clima é quente e semiárido com temperaturas médias elevadas (23 –
27°C) e precipitação anual média que varia de 500 a 1.000 mm (Sampaio 1995, Prado
2003, IBGE/MMA 2004). A grande variação interanual das chuvas na Caatinga propicia
a ocorrência de secas frequentes e às vezes prolongadas, registradas desde o século XVI
(Nimer 1972, Marengo et al. 2017). A área de estudo está situada na Depressão
Sertaneja Setentrional, ecorregião da Caatinga caracterizada por chuvas concentradas
em poucos meses, normalmente de fevereiro a abril, e médias de precipitação dentre as
mais baixas do domínio, que variam de 350 – 800 mm (Velloso et al. 2002, Rao et al.
2016).
A espécie foco deste estudo foi o formigueiro-de-barriga-preta Formicivora
melanogaster Pelzeln, 1868, um pequeno Passeriformes da família Thamnophilidae (12
– 13 cm, 10 – 12 g) (Zimmer & Isler 2003; Dunning 2008). F. melanogaster ocorre ao
longo da diagonal seca de formações arbustivas e florestais da América do Sul até 1.050
m de altitude, incluindo o Brasil, Bolívia e Paraguai (Zimmer & Isler 2003; Ridgely &
Tudor 2009). É uma espécie residente e insetívora que habita os estratos médios e
inferiores da vegetação, alimentando-se ativamente aos casais ou em pequenos grupos
familiares (Zimmer & Isler 2003). Na área de estudo pode ser facilmente observada e
97
capturada em várias fitofisionomias, particularmente nos trechos de caatinga arbustiva,
onde ocorre em maior densidade (G.S. Toledo-Lima et al., em prep.).
MÉTODOS DE CAMPO
O monitoramento da espécie foi feito entre julho/2012 e junho/2016 em duas
fitofisionomias, uma caracterizada como caatinga arbustiva savânica, que recobre as
partes baixas e planas da área de estudo e outra classificada como caatinga arbórea de
encosta, presente na base das serras e áreas mais elevadas. Cada habitat foi amostrado
através de um quadrante de 400 × 300 m com 48 pontos de captura distantes 50 m,
totalizando uma área de 12 ha quadrante -1.
O estudo compreendeu duas etapas de coleta de dados: captura-marcação e
reavistamentos. As capturas foram realizadas durante os três primeiros anos do estudo,
entre julho/2012 e julho/2015, quando realizamos sete campanhas em uma frequência
sazonal. Cada campanha consistiu de seis ocasiões de amostragem por quadrante,
quando as aves foram capturadas com redes-de-neblina de 18 × 3 m, malha de 19 mm e
cinco bolsas (1019/18, Ecotone®, Gdynia, PL) instaladas nos pontos de amostragem
entre 05:00 e 10:00 da manhã. Os indivíduos capturados foram marcados no tarso
esquerdo com anilhas metálicas numeradas fornecidas pelo Centro Nacional de Pesquisa
e Conservação de Aves Silvestres (CEMAVE/ICMBio). As aves foram marcadas
também com uma combinação única de três anilhas plásticas coloridas no outro tarso.
Depois de marcadas as aves foram liberadas nas proximidades dos pontos em que foram
capturadas.
A segunda etapa de coleta ocorreu através de seis campanhas de reavistamento
dos indivíduos marcados, realizadas entre outubro/2014 e junho/2016. Nestas
campanhas, as aves marcadas foram observadas durante seis dias em cada quadrante
98
entre 05:00 – 10:00 e 15:00 – 17:00 com o objetivo de registrar seus pontos de
ocorrência na área de estudo. Os indivíduos e/ou casais anilhados foram localizados
através de suas vocalizações e identificados com o auxílio de binóculo 10 × 42 mm
(Bushnell®, Kansas, USA). Uma vez localizadas e identificadas, as aves passaram a ser
seguidas a uma distância mínima de 10 m e pelo máximo de tempo possível, enquanto
as posições geográficas dos indivíduos (pontos de distribuição) eram demarcadas com
auxílio de um aparelho GPS (GPSMAP 76CSx, Garmin®, Kansas, USA). Os pontos de
distribuição foram registrados a cada cinco minutos ou após deslocamento ≥ 10 m,
independentemente do tempo decorrido (Odum & Kuenzler 1955).
ANÁLISE DOS DADOS
Para estimar os tamanhos de território dos casais de F. melanogaster utilizamos
o método de mínimos polígonos convexos (MPC), que consiste na construção de um
polígono por meio da união dos pontos de distribuição periféricos onde nenhum ângulo
interno é maior do que 180° (Odum & Kuenzler 1955). A área do polígono pode então
ser considerada uma estimativa do tamanho de território ou área de vida do indivíduo
(Odum & Kuenzler 1955; Marini et al. 2010). Com base em duas campanhas piloto
realizadas antes do estudo, estimamos em 80 o número mínimo de coordenadas
geográficas necessárias para a estabilização das curvas de crescimento de área dos
polígonos, e, portanto, para obtenção de estimativas de tamanho de território de F.
melanogaster em nossa área de estudo. Dessa forma, as estimativas de território
apresentadas a seguir e utilizadas nas análises foram provenientes de casais ou
indivíduos com no mínimo 80 pontos de distribuição por campanha. Os polígonos
foram desenhados e suas áreas calculadas em hectares através da função “envoltória
convexa” (QGIS Development Team 2017).
99
Como proxy de disponibilidade de recursos para as aves utilizamos a umidade
relativa média de cada campanha, calculada através das médias diárias de umidade da
área de estudo no período de amostragem (INSA/ICMBio 2016). Elegemos a umidade
relativa do ar por se tratar de uma das variáveis abióticas preditoras da abundância e
atividade de invertebrados em ambientes tropicais. Nestas regiões, os picos de
abundância de invertebrados são normalmente observados nas estações úmidas e os
menores valores em períodos de baixa umidade relativa do ar (Janzen 1973; Wolda
1988). Mais tarde este padrão foi relatado também em ambientes tropicais sazonais
(Kishimoto-Yamada & Itioka 2015), inclusive na Caatinga (Vasconcellos et al. 2010;
Carvalho et al. 2015).
Testamos o efeito da umidade relativa do ar e da fitofisionomia de caatinga
sobre o tamanho dos territórios através de uma análise de covariância – ANCOVA. A
análise de covariância assume que parte da variação observada em uma variável
resposta e atribuída inicialmente a um tratamento, pode ser explicada também por uma
covariável (Gotelli & Ellison 2004). O modelo foi construído no R (R Core Team 2017)
considerando a umidade relativa como uma covariável contínua explicativa, a
fitofisionomia como tratamento com dois níveis (arbustiva vs. arbórea) e o tamanho do
território como variável resposta.
Resultados
Marcamos 50 indivíduos de F. melanogaster nas duas áreas amostrais, sendo 25
machos, 22 fêmeas e três indivíduos jovens para os quais não foi possível identificar o
sexo. Durante as expedições de reavistamento monitoramos seis casais, três em cada
fitofisionomia. Destes casais foi possível estimar o tamanho de 15 territórios ao longo
do estudo, nove na caatinga arbustiva e seis na caatinga arbórea (Tabela 1; Figura 1).
100
A análise de covariância apontou para uma relação significativa entre os
tamanhos de território de F. melanogaster e a umidade relativa do ar (proxy de oferta de
recursos), na qual os tamanhos de território foram inversamente correlacionados à
umidade relativa (F1,15 = 42,08; p < 0,001). Uma parcela da variação também foi
explicada pela fitofisionomia (F1,15 = 14,53; p < 0,01), com estimativas menores na
caatinga arbustiva comparada à arbórea: 1,74 ± 0,72 vs. 2,82 ± 1,17 (mean ± SD),
respectivamente. A interação entre umidade e fitofisionomia não foi significativa (p =
0,06) e em conjunto, covariável e tratamento explicaram boa parte da variação no
tamanho dos territórios de casais de F. melanogaster em nossa área de estudo (R2 =
0,85; F3,11 = 20,33; p < 0,001) (Figura 2).
101
Figura 1. Cinco territórios distintos de F. melanogaster demarcados para o “casal três”
na caatinga arbustiva, entre outubro/2014 e junho/2016 na ESEC do Seridó, RN,
nordeste do Brasil. As menores médias de umidade relativa do ar na área de estudo
ocorrem normalmente entre setembro e novembro (Rao et al. 2016), período no qual
estimamos o maior território deste casal em 2014. Por outro lado, o trimestre mais
úmido ocorre entre fevereiro e abril (Rao et al. 2016), no qual estimamos o menor
território deste casal em 2015.
102
Figure 2. Relação entre tamanho de território de casais de F. melanogaster e a
fitofisionomia de caatinga, controlada pela umidade relativa do ar (ANCOVA, R2 =
0,85; F3,11 = 20,33; p < 0,001), na Estação Ecológica do Seridó – RN, Brasil.
103
Tabela 1. Estimativas de tamanho de território em hectares de casais de F. melanogaster
em duas fitofisionomias de caatinga entre 2014 – 2016, Serra Negra do Norte – RN,
Brasil. Os valores entre parênteses representam o número de pontos de distribuição
registrados para a estimativa do território.
Casal Habitat out/14 abr/15 jun/15 out/15 dez/15 jun/16

2,66 2,15
1 Arbustivo
(110) (96)
1,68 1,16
2 Arbustivo
(152) (93)
2,82 0,52 1,67 1,58 1,42

3 Arbustivo
(100) (85) (93) (149) (99)
1,16 1,97
4 Arbóreo
(106) (90)
3,94
5 Arbóreo
(186)
3,80 3,75 2,32

6 Arbóreo
(105) (116) (84)
104
Discussão
Atendendo às nossas expectativas, os resultados deste estudo sugerem que os
casais de F. melanogaster fizeram ajustes temporais de seus territórios conforme a
oferta de alimento em diferentes períodos do ano, como também de acordo com a
estrutura da vegetação da área de estudo.
A correlação inversa observada entre os tamanhos de território e a umidade
relativa do ar nas duas fitofisionomias está de acordo com o que prevê a teoria do valor
do alimento (Stenger 1958). Esta relação pode ser explicada pelo fato de que quanto
maior a umidade, maior também deve ter sido a abundância, atividade e
consequentemente a disponibilidade de presas artrópodes para as aves em nossa área de
estudo, assim como já relatado na Caatinga e em outras regiões tropicais áridas e
semiáridas (Vasconcellos et al. 2010; Carvalho et al. 2015; Kishimoto-Yamada & Itioka
2015; Meserve et al. 2016). Dessa forma, é esperado que aves sedentárias e que
exploram recursos específicos nestes ambientes defendam pequenos territórios nos
períodos de pulso de alimento, expandindo gradativamente seus limites para compensar
o declínio na oferta destes recursos ao longo da estação seguinte (Dean et al. 2009;
Newmark & Stanley 2016).
Nossos resultados somam-se aos relatados em ambientes temperados do
hemisfério norte e em regiões tropicais áridas e semiáridas (Simon 1975; Enoksson &
Nilsson 1983; Marshall & Cooper 2004; Schoepf et al. 2015), reforçando o papel da
disponibilidade de alimento como um importante fator regulador dos tamanhos de
território de pequenos vertebrados em ambientes com forte sazonalidade de recursos. De
forma semelhante à F. melanogaster em nossa área de estudo, por exemplo, Vireo
olivaceus, uma pequena ave insetívora e migratória, ajustou o tamanho de seu território
para reprodução de acordo com a disponibilidade de lagartas no dossel de florestas
105
deciduais na América do Norte (Marshall & Cooper 2004). Aumentos experimentais de
disponibilidade de recursos também resultaram em reduções de tamanho de território de
pequenos roedores no noroeste da África do Sul (Schoepf et al. 2015) e de lagartos no
sudoeste dos Estados Unidos (Simon 1975). Estas observações indicam que pequenos
vertebrados são capazes de avaliar continuamente a oferta de recursos nestes ambientes
e de ajustar suas áreas de vida ou territórios de acordo, na tentativa de assegurar
recursos suficientes para sua sobrevivência e reprodução.
É importante ressaltar também que as variações temporais de tamanho de
território observadas aqui vão de encontro ao estabelecido historicamente para pequenas
aves insetívoras tropicais. Desde Greenberg & Gradwohl (1986), estas espécies têm sido
caracterizadas por defenderem territórios relativamente estáveis em longo prazo (Jullien
& Thiollay 1998; Duca & Marini 2005; Duca et al. 2006). É provável que esta
estabilidade seja resultado de uma oferta de recursos mais regular para estas espécies ao
longo do ano em florestas tropicais úmidas (Martin 1996), ao contrário do observado
em formações tropicais mais sazonais, onde as aves podem experimentar períodos de
ampla e baixa oferta de recursos ao longo do ciclo anual (Ceballos 1995; Stoner &
Timm 2011). Portanto, acreditamos que a flutuação temporal de alimento exerça maior
influência na variação dos territórios de aves de regiões tropicais áridas e semiáridas, ao
passo que nas espécies que habitam florestas tropicais úmidas outros aspectos passam a
ser mais relevantes, como a influência da densidade populacional e da disponibilidade
espacial de alimento no habitat (Jullien & Thiollay 1998; Vargas et al. 2011).
Os resultados deste estudo apontaram também para uma influência da
fitofisionomia sobre os tamanhos de território de F. melanogaster, cujos casais
defenderam áreas significativamente maiores na caatinga arbórea comparada à caatinga
arbustiva (Figura 2). A estrutura da vegetação está entre os atributos do habitat que mais
106
influenciam o estabelecimento e tamanho dos territórios, e é normalmente utilizada
pelas aves como um indicativo da disponibilidade de alimento e de condições
adequadas para reprodução (Smith & Shugart 1987; Tingley et al. 2014; Newmark &
Stanley 2016). De forma semelhante ao que prevê a teoria do valor do alimento para
variações temporais na disponibilidade de recursos, as aves também são capazes de
ajustar o tamanho de seus territórios de acordo com a abundância e distribuição espacial
de recursos em diferentes habitats (Wiens et al. 1985; Haché et al. 2013).
Embora não tenhamos medido de forma direta a disponibilidade e distribuição
espacial de recursos em cada fitofisionomia de nossa área de estudo, acreditamos que as
variações de tamanho de território entre habitats podem ser explicadas por suas ofertas
distintas de alimento. Formicivora melanogaster alimenta-se e reproduz-se
majoritariamente nos estratos médios e baixos da vegetação, normalmente em
aglomerados de arbustos e nos amontoados de folhas caídas no solo (Sick 1997;
Zimmer & Isler 2003). Estes sítios de alimentação e reprodução ocorrem de forma
numerosa e bem distribuída na caatinga arbustiva. Na caatinga arbórea, presas e sítios
de nidificação distribuem-se em clusters arbustivos pouco numerosos e mais isolados, o
que a torna um habitat de qualidade inferior para F. melanogaster e provavelmente para
outras espécies insetívoras de pequeno porte na área de estudo (G.S. Toledo-Lima et al.,
em prep.). Dessa forma, acreditamos que os casais de F. melanogaster defendam
territórios maiores na caatinga arbórea para acomodar esta distribuição mais
heterogênea de recursos e garantir alimento suficiente para sua sobrevivência e
reprodução.
Através dos resultados deste estudo podemos sugerir que a disponibilidade
temporal e espacial de presas artrópodes é um importante fator regulador dos tamanhos
de território e de seleção de habitat por pequenas aves insetívoras da Caatinga. Embora
107
não tenhamos estimado de forma direta a oferta de recursos para F. melanogaster e sim
utilizado a umidade relativa do ar como seu proxy de disponibilidade, acreditamos que
nossos resultados representem uma variação real experimentada pelos indivíduos da
população. Embora nosso modelo interativo da umidade com habitat tenha explicado
aproximadamente 85% da variação dos tamanhos de território, nossos resultados
representam apenas um primeiro passo no entendimento das respostas de vertebrados à
flutuação de recursos e também um norteador para o desenvolvimento de propostas
similares na Caatinga.
Agradecimentos
Este trabalho foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq) e Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade (ICMBio) através do projeto de número 552024/2011-2. G. S. Toledo-
Lima recebeu bolsa de doutorado da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de
Nível Superior (CAPES) do Ministério da Educação do Brasil. Agradecemos a Paulo
Medeiros, George Batista e toda equipe da Estação Ecológica do Seridó pelo apoio
logístico e autorização de acesso à área de estudo. Agradecemos a todos os integrantes e
colaboradores do Laboratório de Ornitologia da UFRN pelo auxílio na coleta dos dados
em campo. Por fim, gostaríamos de agradecer a Míriam P. Pinto, Eduardo M.
Venticinque, Carlos R.S.D. da Fonseca, Luiz A.M. Mestre e Rodrigo L. Massara pelas
valiosas contribuições ao manuscrito.
Referências
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Carvalho, L.S., Sebastian, N., Araújo, H.F., Dias, S.C., Venticinque, E., Brescovit, A.D.
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AvesCaatingaSeridó Lima 2017

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

AVES NA CAATINGA DO SERIDÓ ─ PERSISTÊNCIA DE

GUILHERME SANTOS TOLEDO DE LIMA

AVES NA CAATINGA DO SERIDÓ ─ PERSISTÊNCIA DE

Tese apresentada ao programa de Pós-

Lima, Guilherme Santos Toledo de.

Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do

1. Aves - Tese. 2. Caatinga - Tese. 3. Seca - Tese. 4.

RN/UF/BSE-CB CDU 598.2

AVES NA CAATINGA DO SERIDÓ ─ PERSISTÊNCIA DE

Tese apresentada ao programa de Pós-

Data da defesa: 27 de outubro de 2017

Família, amigos, parceiros de laboratório e de campo, passarinhos...

A impressão é de que raros foram os momentos em que me senti sozinho. Agradeço e

apoio. Obrigado pelas oportunidades, ensinamentos, conselhos, paciência e amizade.

À Pagu, minha pequena cadelinha de duas arrobas, pela alegria de viver!

Eduardo, exemplos de pessoas maravilhosas e inspiradoras. Às minhas queridas irmãs

período: Amelie, Luiza e Phoebe. Agradeço o apoio incondicional de todos vocês!

Thales Afonso, Clarisse Silva e Victoria Paixão.

Aos professores e alunos do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, pela convivência

prazerosa e enriquecedora em nossas aulas, discussões, cafezinhos e festinhas. Um

agradecimento especial aos professores Márcio Zikán, Carlos Fonseca, Eduardo

apoio e ensinamentos a mim dedicados nestes quatro anos.

campanhas de campo: Paulo Fernandes, George Batista, Geraldo Serafim, Gabriela

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa

de doutorado e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico

(CNPq), pelos recursos que financiaram este projeto.

LISTA DE TABELAS .................................................................................................... vi

LISTA DE FIGURAS .................................................................................................... vii

CAPÍTULO I – Demographic responses of insectivorous birds during a prolonged

drought in a seasonally dry tropical environment ............................................................ 1

Materiais e métodos .................................................................................................... 6

Área de estudo ........................................................................................................... 6

Populações estudadas ............................................................................................... 7

Desenho amostral e coleta de dados ......................................................................... 8

Análise dos dados .................................................................................................... 10

Seleção de modelos ................................................................................................. 13

Parâmetros populacionais ...................................................................................... 13

Estimativas de sobrevivência .................................................................................. 17

Estimativas de densidade ........................................................................................ 19

CAPÍTULO II – Local extinctions exceed colonization rates in a bird community during

Área de estudo ........................................................................................................... 51

Desenho amostral e coleta de dados ....................................................................... 52

Análise dos dados .................................................................................................... 53

CAPÍTULO III – Spatio-temporal adjustments in territory size of Black-bellied

Antwren (Formicivora melanogaster) in a seasonally dry tropical environment:

responses to fluctuating food supply? ............................................................................ 92

Métodos de campo ................................................................................................... 98

Análise dos dados .................................................................................................... 99

Resultados ................................................................................................................ 100

Discussão .................................................................................................................. 105

Agradecimentos ....................................................................................................... 108

Referências .............................................................................................................. 108

Tabela 1. Melhores modelos candidatos (ΔAICc ≤ 2) dentre os utilizados para estimar

taxas mensais de sobrevivência e números populacionais de passeriformes insetívoros

na Caatinga, entre julho/2012 e julho/2015. ................................................................... 22

Tabela 2. Probabilidades anuais de sobrevivência de quatro passeriformes insetívoros

durante seca prolongada na Caatinga entre 2013 e 2015................................................ 24

Tabela 1. Parâmetros de modelos de ocupação para múltiplas estações – MOMEs. As

de espécie ou indivíduo e em Mackenzie et al. (2006b) para o nível de comunidade. .. 56

e 2015, RN, nordeste do Brasil. ...................................................................................... 59

Tabela 1. Estimativas de tamanho de território em hectares de casais de F. melanogaster