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Gunaro – Biólogo – 04/08/2022

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GUNARO
A Parte I corresponde ao texto para ensino superior e a Parte II para ensino médio Instagram @_gunaro_

Parte I
OS SISTEMAS “ZW”/“XY” E FATORES QUE INTERFEREM NA DETERMINAÇÃO DO SEXO EM AVES E MAMÍFEROS

Para entender como o sistema de determinação sexual dos cromossomos XY sugiram é necessário compreender como
a determinação sexual em seus ancestrais era estabelecida. Parte deste processo foi descrito em outro artigo, e
destacou evidências a respeito da origem e determinação do sexo em peixes, anfíbios e répteis. Aqui vamos destacar
como se dá essa determinação no sistema ZW em aves e XY em mamíferos.

Figura 1 – cromossomos sexuais de mamíferos e de aves. (A) Representação esquemática dos sistemas de
cromossomos sexuais de mamíferos e aves. Machos de mamíferos são heterogamético (XY) e as fêmeas são
homogaméticas (XX). Em aves, os machos são homogamético (ZZ) e as fêmeas são heterogaméticas (ZW). O gene
mestre determinantes dos testículos em mamíferos é o SRY, em aves é DMRT1. Ambos são representados por faixas
brancas nos cromossomos Y e Z. A dosagem por compensação ocorre apenas em mamíferos, onde um cromossomo X
das fêmeas é aleatoriamente inativado (representada pelo cromossomo desbotado da imagem). Cromossomos
autossomos são representados pela cor cinza ‘A’. (B) Características dos cromossomos Z e W de aves modernas. A
eucromática (porção azul no Z e vermelho no W) e heterocromática (amarelo) em ambas as regiões são mostradas.
Nomeadamente, o gene DMRT1 está localizado exclusivamente o cromossomo Z, em ambas as aves; ratitas e não-
ratitas.

Em aves, a determinação do sexo pode ser definida como o evento mais precoce do desenvolvimento. Em aves e
mamíferos, a determinação do sexo ocorre com herança dos cromossomos sexuais. A diferenciação sexual envolve
sexo gonadal, quer produzindo ovários ou testículos. Como um caminho em desenvolvimento, a determinação do sexo
deve ser um processo muito antigo e tem sido uma força motriz da evolução. O desenvolvimento de um fenótipo
sexual, geralmente do sexo masculino ou feminino, ocorre durante o desenvolvimento embrionário e é regulada por
caminhos genéticos e hormonais.

Sabemos hoje que os cromossomos sexuais ZZ/ZW de aves não estão relacionados com os cromossomos sexuais XX/XY
de mamíferos, tendo evoluído a partir de um par diferente de cromossomos autossômicos. Por exemplo, aves não
possuem SRY, o gene mestre que determina a formação de testículo em mamíferos térios (marsupiais e placentários)
(fig. 1A).

A maioria de nosso conhecimento sobre a determinação do sexo aviário vem de estudos sobre as galinhas
(especialmente do Gallus gallus domesticus), que tem sido um modelo de chave para os biólogos do desenvolvimento
usando sequências completas do genoma (Hillier et al, 2004). O sexo das galinhas e outras aves é determinado
geneticamente pela herança dos cromossomos sexuais. Os machos têm cromossomos sexuais ZZ e as fêmeas têm
cromossomos sexuais ZW. O Z carrega o candidato determinante da sexualidade masculina, o gene DMRT1.
O cromossomo W tem genes importantes e grande parte permanece em heterocromatina (Fig. 1B). Genes
transportados em um ou ambos os cromossomos sexuais controlam a diferenciação gonadal durante a vida
embrionária, produzindo testículos nos machos (ZZ) e ovários nas fêmeas (ZW). Nas galinhas, as gônadas inicialmente
bipotenciais começam a diferenciação morfológica em ovários ou testículos no sexto dia do período embrionário (que
vai até 21 dias). Em machos (ZZ), as células de Sertoli diferenciam-se na parte interna da gônada (a medula) e regride
córtex exterior. Por outro lado, a gônada feminina esquerda (ZW) torna-se um ovário com córtex e medula, ao passo
que a gônada da direita não desenvolve um córtex e regride. Duas hipóteses têm sido propostas para o mecanismo de
determinação do sexo das aves: dosagem Z dominante e de W.

O sexo é determinado pela dosagem de um ou mais genes ligados ao cromossomo Z, ao passo que os postulados
dominantes que W carregam um determinante dominante da ação ovário (Clinton, 1998).

Embora nenhum dos mecanismos tenha sido definitivamente comprovado, a maioria das evidências favorecem a
hipótese de dosagem Z (Smith et al, 2009). A visão tradicional do desenvolvimento sexual em aves e outros
vertebrados é que as gônadas desenvolvem em ambos ovários ou testículos durante a vida embrionária e em seguida,
liberam hormônios para feminilizar ou masculinizar o cérebro e o resto do corpo. No entanto, essa ideia tem sido
criticada em estudos feitos com aves ginandromórficas, que fornecem evidências de que a determinação do sexo é
celular e autônoma em aves. Ginandromorfismo são indivíduos que possuem características femininas e masculinas.

Zhao et al, (2010) analisou três a ocorrência de galinhas ginandromórficas na natureza (Fig. 2). O lado masculino teve
maior musculatura peitoral, uma acácia e esporão na perna, enquanto que o lado feminino teve menor músculo do
peito, sem acácia e esporão. Nestas aves foram encontradas células ZZ no lado masculino e 50% de células ZW no lado
feminino. O mecanismo para este mosaicismo sexual parece ocorrer devido a uma falha de exclusão do corpo polar
durante a meiose nas fêmeas, produzindo um ovo fertilizado tanto com ZZ como pró-núcleos ZW e, portanto, um
embrião mosaico com células masculinas e femininas. Os ginadromorficos não pode ser explicado por hormônios.

Zhao et al, (2010) concluíram que as diferenças de sexo de um lado do corpo para o outro devem ter sido determinadas
pelos cromossomos sexuais em cada célula autônoma. Todas as células reconhecem o seu sexo no início do
desenvolvimento através do transplante de células gonadais marcados com fluorescência no início da formação
gonadal do mesmo sexo ou do oposto (bem antes da diferenciação sexual gonadal). Quando isso foi feito para
transplantes do mesmo sexo, as células do doador e receptoras se integraram. No entanto, quando as células
hospedeiras foram doadas ao sexo oposto, não ocorreu a integração. Estes dados sugerem fortemente que o sexo das
aves é determinado por fatores genéticos diretos que operam em cada célula por todo o corpo. Estes processos
parecem anteriores diferenciação sexual gonadal e da liberação de hormônios gonadais. Uma possível explicação
alternativa para as experiências de transplante de tecido pode ser que as células de um dado sexo transportam um
antígeno da superfície celular que impede a integração com células do sexo oposto, semelhante ao antígeno HY de
mamíferos (Wachtel, 1981). De fato, um antígeno HW ocorre em aves fêmeas (ZW) (). No entanto, é específico de
fêmeas e parece ser induzido por estrogênio no início da diferenciação gonadal, e não é expresso nas fases iniciais
(Wachtel et al, 1983).

A expressão precoce de um antígeno semelhante que impedem a integração do tecido sexo oposto poderia estar
relacionado com a diferenciação gonadal sexo mais tardia, ou pode ser parte do processo de determinação do sexo
autônoma proposta por Zhao et al.

Estudos feitos por de transplante em embriões de codorna têm mostrado que indivíduos do sexo masculino com
cérebro feminino mostram alguns comportamentos masculinos (Gahr, 2003). Os autores dos estudos sobre
ginandromorfismo não se opõem a um papel de apoio para hormônios esteroides, como a testosterona e estrogênio.
Os hormônios devem desempenhar algum papel no desenvolvimento sexual precoce, porque embriões de galinha
geneticamente do sexo feminino, irão desenvolver-se com testículos se a enzima aromatase for experimentalmente
bloqueada muito cedo no desenvolvimento (entre o 3º ou 4º dia) (Elbrecht & Smith, 1992).
Descobertas mais recentes mostram que a determinação do sexo não ocorre exclusivamente no centro das gônadas
em aves, mas é um processo genético que ocorre ao longo de todo o embrião. Observações semelhantes foram
relatados em mamíferos. Por exemplo, culturas de células primárias do hipotálamo de ratos e camundongos sofrem
diferenciação sexual in vitro antes do início das secreções gonadais que determinam o dimorfismo sexual (Reisert &
Pilgrim, 1991). Além disso, em mamíferos marsupiais, a diferenciação de uma estrutura feminina ou escroto masculino
antecede a diferenciação gonadal e dependente da dosagem do cromossomo X (Glickman et al, 2005).

Figura 2 – Galo ginandromórfico. O lado esquerdo do frango é do sexo

feminino com coloração castanha, apresentando um pequeno esporão
perna. O lado direito é do sexo masculino na coloração
(predominantemente branca) e caracteriza-se por um grande esporão na
perna e maior musculatura do peito. Reproduzido com permissão de
Macmillan Publishers Ltd. Zhao et al, (2010), Nature, 464:. 237-42. Copy-
direito (2010).

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Os autores do estudo sobre a ginandromorfia em galinhas sugerem que a dosagem de genes ligados a Z pode
determinar o sexo em todo o corpo aviário: machos (ZZ) têm duas doses de todos os genes ligados a Z, enquanto que
as fêmeas (ZW) ter apenas uma (Fig. 1A). Assim, o transcriptoma de Z pode conferir identidade sexual para cada célula
no corpo (Zhao et al, 2010). Neste contexto, não existe um mecanismo de compensação de dosagem ampla nos
cromossomos em aves como ocorre para o cromossomo X em mamíferos (Arnold et al,2008).

Portanto, em média, galos têm o dobro da dosagem da maioria dos genes ligados a Z em comparação com as fêmeas,
e este pode ser o mecanismo que determina se uma célula identifica o indivíduo como macho ou fêmea. Também é
interessante notar que, em ratitas (aves que não voam), o Z e os cromossomos sexuais W são próximos, carregando
quase o mesmo conjunto de genes, o que presumivelmente mina um mecanismo de determinação do sexo que invoca
uma dosagem geral da transcrição do cromossomo Z. Portanto, se o sexo é determinado em células de forma
autônoma pelo mesmo mecanismo em todas as aves, pode contar com um ou alguns genes específicos de Z, ou por
um gene dominante W, presente em ambas as aves, ratitas e não ratitas. Independentemente de saber se o sexo é
influenciado por células autônomas ou hormonal, genes-chave devem controlar o desenvolvimento das gônadas
embrionárias em ovários ou testículos, como parte do processo de diferenciação sexual. Um desses genes é o Double-
sex/Mab-3 Related Transcription Factor #1 (DMRT1).

O cromossomo sexual Z em galinhas tem mais de 680 genes codificadores de proteínas conhecidas, 49 genes são novos
e pelo menos 45 genes produzem RNA não-codificantes.

Qualquer um destes genes pode desempenhar um papel na determinação do sexo em célula autônoma e/ou
diferenciação sexual gonadal. O gene candidato ligado ao Z que parece controlar a diferenciação gonadal é exatamente
o DMRT1. Este gene é conservado entre embriões vertebrados e é mais altamente expresso em gônadas masculinas
do que gônadas femininas, no embrião de galinhas e em outros grupos, como os mamíferos, répteis e peixes (Smith
et al, 1999).
Em aves, o gene DMRT1 está presente no cromossomo Z e ausente do W de todas as aves, incluindo as ratitas que não
voam. Em contraste, a maioria dos outros genes de origem Z tem ortólogos no W, incluindo ratitas.

O DMRT1 codifica um fator de transcrição ligado ao zinco como o domínio de ligação ao DNA (o domínio de MD). Tem
sido sugerido que uma dose mais elevada e maior nível de expressão do DMRT1 no sexo masculino (ZZ) de embriões
de galinha desencadeia o desenvolvimento testicular, enquanto uma dose mais baixa e menor com menor expressão
são compatíveis com o desenvolvimento do ovário (Smith & Sinclair, 2004). Consistente com esses dados, recentes
estudos experimentais com DMRT1 em embriões de galinha resultaram na feminilização da gônadas masculinas,
afetando toda a organização tecidual, a expressão do gene e distribuição de células germinativas (Smith et al, 2009).
Estes resultados suportam a hipótese de dosagem de Z para a determinação do sexo aviário para o desenvolvimento
do sexo gonadal, porque machos ZZ teriam uma dose mais alta de DMRT1 que inicia a diferenciação testicular e
expressão do fator de diferenciação das células de Sertoli, SOX9 (Jakob & Lovell, 2011). Um apoio adicional para esse
sistema veio de genes do domínio DM que desempenham um papel decisivo no desenvolvimento gonadal de
vertebrado e que veio do peixe medaka (Oryzias latipes), em que DMY/ DMRT1 opera como o determinante principal
da formação dos testículos (Herpin & Schartl, 2011).

Curiosamente, uma cópia do W, chamada de DM-W, está ligada ao desenvolvimento do ovário no sapo-africano
(Xenopus laevis) e segundo as evidências, funciona por interferência com DMRT1 (Yoshimoto & Ito, 2011).

Figura 3 – A determinação do sexo e a diferenciação sexual no modelo de frango. A determinação do sexo ocorre no
embrião precoce de maneira autônoma da célula e é regido pela herança dos cromossomos sexuais. A diferenciação
sexual ocorre em tecidos como os somas e as gônadas, em seguida, o desenvolvimento avança. A diferenciação sexo
gonadal em machos ZZ envolve o gene Dmrt1 enquanto no sexo feminino o gene permanece desconhecido. A
diferenciação sexual ocorre, pelo menos parcialmente, na célula autônoma, mas outros genes ligados ao sexo
atualmente não identificados podem controlar a diferenciação sexual no cérebro e outros tecidos somáticos.

Pode ser que o DMRT1 seja o fator do cromossomo Z responsável pela determinação do sexo em aves, especialmente
na diferenciação gonadal, mas não em outros tecidos do corpo. Nas gônadas embrionárias, uma dose mais elevada de
DMRT1 é necessária para a formação correta dos testículos e, portanto, o gene tem um papel chave na gônada
masculina (Smith et al, 2009).

No entanto, as experiências de transplante de células feitas por Zhao et al. (2010) mostraram no segundo dia (ou seja,
na fase 11/12) do desenvolvimento que as células precursoras das gônadas têm uma identidade sexual antes de formar
as gônadas. O DMRT1 é mais altamente expresso em tecidos urogenitais masculinos do que femininos, pelo menos
entre o terceiro e quarto dia (fase 19), onde se localiza as células epiteliais celômicas que recobrem a porção
mesonéfricas dos rins.

Isto ocorre bem antes da diferenciação sexual gonadal. Se DMRT1 é expresso ainda mais cedo, (no segundo dia),
poderia ser responsável pela definição da identidade sexual gonadal antes de diferenciação morfológica (que ocorre
no dia 6) (Zhao et al, 2010). Alternativamente, um outro gene ligado ao Z, ou um fator de inibição ligado a W, pode
estar a montante da DMRT1 no sexo gonadal via de diferenciação (Zhao et al, 2010). A via que confere identidade
sexual fora das gônadas, a célula autônoma, é pouco provável que envolva o DMRT1 que não é expresso fora do
sistema urogenital.
Figura 4 – Fatores moleculares envolvidos na determinação do sexo das aves e diferenciação sexual gonadal. Modelo
esquemático das cascatas genéticas que pode controlar a determinação do sexo e da diferenciação das gonadal
embrionária em testículos (representado em azul) ou ovários (representado em vermelho). Componentes e vários
aspectos deste esquema são baseadas no conhecimento atual em ambos os sistemas de determinação sexual, de aves
e mamíferos.

De acordo com esta segunda alternativa, um outro gene ligado ao sexo (ainda desconhecido) é o fator determinante
do sexo em aves e, nas gônadas, este gene direta ou indiretamente influência o dimorfismo sexual pela expressão de
DMRT1. Portanto, se o sexo somático está na célula autônoma, um outro gene ligado ao sexo pode existir. Este pode
ser qualquer um (ou mais de um) dos 600 ou mais genes mapeados no cromossomo Z de galinhas, mas, o gene Z
presumivelmente precisa estar ausente em W de aves ratitas. A maioria não está. Alternativamente, o sexo pode ser
controlado por um fator de feminilização ativado em W. Ao que parece, os próximos estudos devem se concentrar no
perfil de expressão de tecidos não gonadais, tais como o cérebro para identificar mRNAs ligados ao sexo.

A determinação do sexo em mamíferos

Como já mencionado, o sistema determinação sexual em aves é inverso ao de mamíferos. Nas aves, as fêmeas são o
sexo heterogamético (ZW), e determinam o sexo da prole, em machos o sexo homogaméticos (ZZ). Em mamíferos, os
machos são heterogaméticos (XY) e as fêmeas homogaméticas (XX).

Em humanos (mamífero placentários e também em marsupiais) o gene SRY é responsável pela iniciação da
determinação do sexo masculino (Berta et al, 1990) Ele está presente no cromossomo Y de mamíferos therios, e
mutações neste gene levam a uma gama de distúrbios relacionados com o sexo, com efeitos variados sobre o fenótipo
e genótipo de um indivíduo.

Não há SRY em aves, e a dosagem do gene DMRT1 no cromossomo Z é o candidato mais provável a determinação do
sexo. Como vimos, diferentes opções de determinação sexual evoluíram de forma independente em diferentes
linhagens, embora cromossomos sexuais complexos, como o do ornitorrinco, nos ofereça pistas interessantes sobre a
origem e evolução do sistema XY de mamíferos. Esse sistema pode ter evoluído diretamente do antigo sistema ZW
dos répteis. E sabemos que os mamíferos são resultado de répteis mamaliformes (os terepsídeos cinodontes –
linhagem que deu origem aos mamíferos) (Veja uma breve descrição no Smithsonian National Museum of Natural
History).

Embora a principal função dos cromossomos sexuais seja, obviamente, determinar o sexo, outras funções específicas
são susceptíveis de terem sido adquiridas após essa função primária evoluir e suprimir certas recombinações. Sabemos
que o gene SRY (presente no cromossomo Y) é responsável pela determinação dos testículos.

Existem dois passos envolvidos na determinação do sexo dos mamíferos; o passo genético dado pelos cromossomos
e a formação das gônadas; e o passo controlado pelo hormônio das gônadas que determinam o fenótipo sexual. A via
genética que resulta na diferenciação do testículo é controlada pela presença de um interruptor principal, um fator
determinante testicular chamado de (TDF). Na ausência dessa opção, uma gônada ainda não diferenciada forma um
ovário.

Um testículo embrionário engatilha o segundo passo; a produção de hormônios sexuais. A produção do hormônio
anti-Mullerian (AMH) em machos sinaliza o início da fase hormonal de diferenciação sexual, então a síntese de
testosterona e seus derivados é responsável pela formação de quase todos os traços do sexo masculino. Uma exceção
ocorre da formação independente do escroto e do desenvolvimento mamário nos marsupiais., que esta ligada a
dosagem de um gene no cromossomo X, em vez do uso de andrógenos (Waters et al, 2005).

Em mamíferos monotremados (como os ornitorrincos e equidna) há um sistema de cromossomos sexuais complicado

que forneceu novas informações sobre a origem do sistema XX/XY.

No ornitorrinco, as fêmeas têm cinco pares de cromossomos X (X1/X1, X2/X2, X3/X3, X4/X4, X5/X5) e os machos têm
cinco Xs e cinco Ys (X1/Y1, X2/Y2, X3/Y3, X4/Y4, X5/Y5) que formam uma cadeia na meiose (Rens et al, 2004). O
cromossomo X1, que se situa em uma das extremidades da cadeia de translocação tem vários genes em comum com
os cromossomos humanos X (Watson et al, 1990), mas perdeu uma região em uma área chamada de PAR, sigla em
inglês de “Pseudoautosomal Region”. Essas regiões pseudoautossômicas (PAR) são formadas por sequências
homólogas de nucleotídeos nos cromossomas X e Y.

Ela inclui genes RBMX que acompanham o gene XIST em placentários. Isto sugere que estes genes adquiriram funções
especializadas apenas na linhagem dos mamíferos therios após a divergência monotremados-therios que ocorreu há
210 milhões de anos (Waters et al, 2005).

O cromossomo de maior interesse em ornitorrincos é o X5, que se situa na extremidade da cadeia de translocação.
Este cromossomo provou ter uma versão ortóloga do gene DMRT1 das aves; aquele responsável pela determinação
do sexo das aves.

O cromossomo X representam cerca de 15% do genoma do ornitorrinco e, embora o ortólogo de DMRT1 (dentre
outros) esteja presente em X5, é provável que exista no cromossomo Z da galinha um constituinte principal de uma
cadeia ancestral meiótica. Isto sugere um claro elo evolucionário entre o sistema pássaro ZW e o sistema mamífero
XY de mamíferos therios (Grutzner et al, 2004). Tem sido sugerido que a cadeia começou com uma translocação entre
um autossomo e um par ZW em algum réptil ancestral com os mamíferos, e que este cromossomo autossômico
assumiu o controle da determinação do sexo em placentários (Ezaz et al, 2006). O grande obstáculo na interpretação
da origem da cadeia meiótica em monotremados está em sauropsídeos ancestrais (ave/réptil) e amniotas
(sauropsídeos/mamífero). Como descrito anteriormente, as serpentes apresentam um sistema ZW que é conservado
neste grupo, mas que não é equivalente ao ZW em pássaros (Matsubara et al, 2006).

Considera-se então os dados já constatados, o gene DMRT1 encontra-se no cromossomo Z e galinhas, mas não o W
(Nanda et al, 1999), e é expresso durante gonadogenese (Shetty et al, 2002). Ele está, portanto, presente em uma
dose dupla no sexo masculino (ZZ) e uma dose única em aves do sexo feminino (ZW), tornando-se um forte candidato
para uma dosagem dependente do lócus de determinação de sexo em aves. Sabendo disto, nota-se que o DMRT1 esta
localizado no cromossomo Z do emu, mas está ausente de em W, esta espécie distantemente relacionada tem apenas
uma pequena região de diferenciação entre os cromossomos W e Z e são praticamente homomórficas (Shetty etal,
1999).

DMRT1 é o gene identificado mais bem conservado na via que determina o sexo em vertebrados. Deleções
heterozigóticas da região do cromossomo 9 humano que contém DMRT1 resultam em reversão masculino para
feminina. Humanos e ratos que carregam deleções homozigóticas de DMRT1 são inférteis devido a defeitos graves na
proliferação de células germinativas (Raymond et al, 2000). A diferença em termos de gravidade entre deleções
heterozigotas de DMRT1 humano e dos ratos pode ser explicada pela possibilidade de que os ratos podem representar
um estado mais evoluído de uma via dependente de dosagem ancestral e de uma via genética estável. Assim DMRT1
tem sido associado com a determinação do sexo por pelo menos 300 milhões de anos em mamíferos, bem como
répteis, e as evidências encontradas no ornitorrinco sugerem que este era o sistema de cromossomos sexuais ancestral
de todas os tetrápodes.

Em mamíferos marsupiais os cromossomos sexuais são geralmente menores do que cromossomos sexuais de
placentários: o cromossomo X representa cerca de 3% do genoma haploide e o cromossomo Y é ainda menor. No
entanto, as ações do cromossomo X marsupial contém muitos genes no braço longo e na região pericêntrica
semelhantes ao do X humano (Watson et al, 1990), demonstrando que cromossomos sexuais de mamíferos therios
são monofiléticos.

Os genes no braço curto dos cromossomos X humano, na porção Xp11.23 estão localizados em cromossomos
autossomos em marsupiais (Spencer et al, 1991) e de monotremados (Watson, 1991).
Isto definiu uma região conservada do antigo X (XCR) e uma região adicionada ao X dos mamíferos eutérios (XAR)
(Graves, 1995). O mapeamento de genes humanos na comparação com o de galinhas confirma que estas duas regiões
estavam separadas em um ancestral comum de aves e mamíferos a pelo menos 310 milhões de anos e marsupiais que
mantiveram o arranjo ancestral de genes (Kohn et al, 2004).

O cromossomo Y de marsupial é um candidato ideal para caracterização completa porque é pequeno e tem pouca
heterocromatina (Toder et al, 2000). No entanto, o sequenciamento dos genomas do sexo feminino do gambá
(Monodelphis domestica) e de um canguru (Macropus eugenii), não forneceram informações sobre o Y. O
conhecimento sobre a origem da determinação sexual e da dinâmica evolutiva dos cromossomos de marsupiais
depende do mapeamento do cromossomo Y, de testes genéticos comparativos e da análise de bibliotecas genéticas
(Sankovic et al, 2006).

Os genes no braço curto dos cromossomos X humano, na porção Xp11.23 estão também localizados em cromossomos
autossomos em marsupiais e de monotremados, além de tantas outras sequencias homólogas em todo o genoma.

A perda de quase todos os 1.100 genes originais no cromossomo Y humano ao longo de 310 milhões de anos desde
de quando humanos e aves compartilharam um ancestral comum significa que os genes foram perdidos a partir do Y
a uma taxa de 4 por milhão de anos. A este ritmo, os últimos 45 genes serão perdidos e o Y irá desaparecer em cerca
de 12 milhões anos, embora a seleção positiva de genes seja um importante nas funções especificas no sexo masculino
e podem evitar o eventual desaparecimento do Y.

A maioria das unidades de codificação de uma região chamada de MSY, ou “região especificamente masculina do Y”
(sigla em inglês de male-specific Y) evoluiu de cromossomos homólogos de X, e não surpreendeu quando descobriu-
se que o Y também é composto por regiões conservada (YCR) e regiões adicionadas (YAR) (Waters et al., 2001).

Das 20 unidades proteicas de codificação distintas em MSY humano e que possuem um parceiro com X, apenas cinco
estão presentes na marsupiais Y (YCR), sendo que 13 delas são autossômicas (YAR). No entanto, o cromossomo Y de
marsupiais contém vários novos genes não ortólogos aos dos cromossomos Y de qualquer mamífero placentário. Eles
têm versões parálogas do cromossomo X humano (Sankovic, 2005) e confirma a ideia de que diferentes linhagens de
mamíferos começaram com o mesmo proto-Y, que era equivalente aos eixos X, as que perderam diferentes
subconjuntos de genes (Graves, 2006). (veja na figura 2).
Os cinco genes conservados entre os placentários e marsupiais, que incluem SRY (determinação do sexo) e RBMY (fator
de espermatogênese), provavelmente foram retidos porque eles têm funções masculinos selecionáveis. Os quatro
genes marsupiais de Y parecem ter se perdido no cromossomo Y de placentários e podem ter evoluído uma função
específica do sexo masculino na linhagem marsupial, ou pode ter sido perdido dos placentários quando sua função foi
substituída algum outro gene.

A perda de quase todos os 1.100 genes originais no cromossomo Y humano ao longo de 310 milhões de anos (desde
de quando humanos e aves compartilharam um ancestral comum) significa que os genes foram perdidos a partir do Y
a uma taxa de 4 genes por milhão de anos. A este ritmo, os últimos 45 genes serão perdidos e o Y irá desaparecer em
cerca de 12 milhões anos, embora a seleção positiva de genes seja um importante nas funções especificas no sexo
masculino e podem evitar o eventual desaparecimento do Y (Graves, 2006).

Mesmo sob a posse de genes sexuais e da espermatogênese, isso não salvou o cromossomo Y em dois grupos de
roedores; as ratazanas-toupeira-do-leste-europeu e do rato-do-Japão (Soullier et al, 1998), que carecem de um
cromossomo Y e não têm nenhum gene SRY.

Tal como acontece com mamíferos placentários, a perda da função do gene Y impõe uma necessidade de alguma
forma de compensação de dosagem. Marsupiais também passam pela inativação do cromossomo Y, embora seja
diferente em vários aspectos fenotípicos e moleculares (Cooper etal, 1993), e evidentemente, não é controlado por
um gene XIST (Duret etal, 2006).

Todos os mamíferos placentários têm um sistema XX/XY (sexo feminino e masculino). O mapeamento de genes e
cromossomos mostram que o cromossomo X é quase idêntico, mesmo entre as espécies mais distantemente
relacionadas. No entanto, o cromossomo Y difere genética e morfologicamente entre as espécies.

Os mamíferos placentários (mamíferos da infraclasse Eutheria) divergiram de marsupiais (infraclasse Metatheria) há

cerca de 180 milhões de anos atrás, e a subclasse Theria (contendo placentários e marsupiais) divergiu dos
monotremados (subclasse Prototheria; com o ornitorrinco [uma espécie] e equidna [quatro espécies]) cerca de 210
milhões de anos (Fig. 1). Mamíferos placentários estão agora divididos em quatro clados; Euarchontoglires (ou
Supraprimates), Laurasiatheria, Xenarthra e Afrotheria (Murphy et al, 2001). Supraprimatas divergiram de Afrotheria
cerca de 105 milhões de anos, Xenarthra a cerca de 100 milhões de anos e Laurasiatheria a cerca de 90 milhões de
anos (Woodburne et al, 2003).

Há uma enorme quantidade de dados disponíveis sobre o X e Y humano, bem como para o X e Y de nossa espécie
modelo (o rato), que pertence ao mesmo clado, Supraprimates. Pouco se sabe sobre Laurasiatheria, que inclui espécies
economicamente importantes como a vaca, porco, cavalo e carnívoros, como gatos e cães. Quase nada se sabe sobre
o conteúdo genético, organização e inativação dos cromossomos sexuais em outros grupos de mamíferos,
especialmente os xenartros basais da América do Sul e Afrotherios.

O cromossomo X é altamente conservado em tamanho (cerca de 5% do genoma haploide) e conteúdo genético dentre
todos os placentários, como observado pela primeira vez por Ohno (1967), e referido como Lei de Ohno.

O mapeamento de genes em Laurasiatheria revelou que a ordem dos genes no cromossomo X é quase idêntica em
várias espécies (Ihara et al, 2004). Embora a ordem dos genes nos cromossomos X seja desconhecida em Afrotherios
e xenartros, a homologia completa ao cromossomo X humano foi estabelecida (Yang et al, 2003). No entanto, o
cromossomo X de rato parece ter sido reorganizado em comparação com o X de outros mamíferos, embora seja
geneticamente quase idêntico (Waterston etal, 2002).

A inativação de um único cromossomo X em mulheres parece ser uma característica onipresente dos mamíferos
placentários. Seres humanos, ratos e até mesmo Afrotherios e xenartros compartilham várias características clássicas
da inativação do X como a formação da cromatina sexual e replicação assíncrona (Waters et al, 2004).

No entanto, os detalhes do mecanismo molecular são significativamente diferente entre humanos e ratos, os únicos
dois mamíferos em que estudos intensivos foram realizados.

O cromossomo Y é muito mais variável do que o X, diferindo entre as espécies de tamanho e gene conteúdo, e nas
relações de homologia com X. Uma única região pseudoautossômica (PAR) é compartilhado entre X e Y de rato, vaca
e cavalo e parece ser crítica para a fertilidade.
Há evidências recentes de que os cromossomos sexuais de mamíferos Afrotherios também tem um PAR, representada
por uma pequena região de proteína sinaptonêmico 1 (SCP1) entre o X e Y durante a meiose no macho do musaranho-
elefante. Os cromossomos Y de diferentes espécies mostram uma considerável variação no conteúdo de
heterocromatina, desde o pequeno cromossomo Y de ovelhas, até a heterocromática de cromossomos Y de elefantes
(Houck et al, 2001). Sequências repetitivas são muito mal conservadas, em análises genéticas, um cromossomo Y
geralmente não hibridiza com um outro Y da mesma espécies ou espécies muito estreitamente relacionados (como
ovelhas e vacas).

O conteúdo genético dos cromossomos Y de mamíferos foi definido apenas recentemente. Em 1959, observações
feitas em fêmeas XO e machos XXY de humanos e ratos (Jacobs et al, 1959) foi constatado que certos fatores
determinantes para machos estavam no cromossomo Y. Mais recentemente várias funções têm sido atribuídas a eles,
incluindo os fatores envolvidos na produção de esperma e a estatura do indivíduo.

Homologia de genes de cromossomos Y existentes de mamíferos em comparação com Y ancestral dos mamíferos.
Roxo indica regiões pseudoautossômica, azul são as regiões não recombinadas eucromáticas do Y e cinza são
heterocromatinas.

Diferente do homem, do chimpanzé e do rato, o conteúdo dos genes do cromossomo Y é pouco conhecido, mesmo
para espécies como o cachorro e a vaca cujos genomas já foram sequenciados em profundidade. Existe uma
considerável variação entre os conteúdos dos genes de Y nas espécies, embora elas se sobrepõem e contêm além de
SRY vários genes conhecidos por serem necessários para a espermatogênese. Quanto a condição humana, a maioria
dos genes do cromossomo Y em outras espécies têm versões parálogas com o X, e a comparação de genes no Y no ser
humano, rato, vaca, cavalo com genes no cromossomo X sugerem que diferentes subconjuntos de genes de um
cromossomo autossômico antigo foram retidos em algumas espécies e perdidos em outras. Padrões de expressão de
genes ortólogos de espécies diferentes não são necessariamente os mesmos; por exemplo, o gene ZFY humano é um
gene de manutenção, enquanto que em rato está ligado a espermatogênese nos testículos. Isto sugere que a função
do gene Y, bem como conteúdo gene pode ter mudado durante a evolução em algumas linhagens.

Na evolução humana, o Y é usado como referência para datação molecular e grande parte deste conteúdo já foi
tratado no texto O HOMEM É UM PRIMATA, E NÃO PODEMOS NEGAR NOSSA GENÉTICA.

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DETERMINAÇÃO DO SEXO EM ANGIOSPERMAS

O controle genético da determinação do sexo é relativamente bem compreendido em vários animais, particularmente
em Drosophila melanogaster, Caenorhabditis elegans e mamíferos. Entretanto, quando pensamos na determinação
do sexo das plantas, a compreensão da determinação está intimamente ligada com a origem de sexos separados.
Angiospermas são de particular interesse para os estudos sobre a evolução de cromossomos sexuais porque elas
provavelmente evoluíram sexos separados há relativamente pouco tempo. Outras plantas, particularmente briófitas
(Okada et al, 2001), também têm evoluído de modo independente a determinação de cromossomos sexuais.

Prof.
GUNARO
Instagram @_gunaro_

O termo “cossexual” é utilizado para caracterizar plantas que têm ambas as funções sexuais, na flor. Hermafrodismo
refere-se a flores masculinas e femininas separadas no mesmo indivíduo (são chamadas de plantas monoicas).

Antes de entender como se dá a reprodução das plantas, é preciso recordar a anatomia da flor e a reprodução em
angiospermas. A flor é o órgão reprodutivo das plantas angiospermas (do grego ἄγγος (angeos) – “bolsa” e σπέρμα
(sperma) – “semente”). Nas flores estão os órgãos reprodutores das plantas. De forma geral, quando uma planta
possui os órgãos masculino e feminino na mesma flor, são chamadas de hermafroditas (ou monoicas). Já as flores que
apresentam órgãos reprodutores de apenas um dos sexos (masculino ou feminino) são chamadas de dioicas. Uma flor
hermafrodita é geralmente constituída de quatro conjuntos de folhas modificadas (chamados de verticilos florais). Os
verticilos se fixam em ramos especializados, o receptáculo floral. Os quatro verticilos florais (sépalas) formam o cálice,
e o conjunto de pétalas forma a corola. O órgão masculino da planta é chamado de androceu e é constituído pelos
estames; o órgão feminino da flor é chamado de gineceu, constituído pelos carpelos (Sobiologia).

O androceu é composto por estames, cuja função é a produção do pólen. Cada estame é formado por uma folha
modificada. A antera é uma estrutura composta por duas metades, nela há a produção dos grãos de pólen. Cada
metade (teca) possui dois sacos polínicos revestidos por uma camada de nutrientes. Quando a antera atinge a fase
adulta, as células-mãe já sofreram meiose e já originaram grãos de pólen (InfoEscola). O conjunto de estames forma
o androceu. Um estame geralmente apresenta uma parte alongada (filete) e uma parte terminal dilatada (antera).
Gineceu é o conjunto reprodutor feminino de uma flor, agrega os carpelos e óvulos. O carpelo é composto pelo
estilete, estigma e ovário. O ovário abriga óvulos (ou um único óvulo, dependendo da espécie). O estigma da flor serve
para receber o pólen e dar início ao processo germinativo. O pólen repousa no estigma, se hidrata, rompe e estimula
a formação do tubo polínico que se desenvolverá ao longo do estilete. Então quando o tubo polínico chega até o ovário
consegue alcançar o óvulo e penetrá-lo; é quando então acontecerá uma dupla fecundação. Este óvulo fecundado
forma uma semente, e depois de sucessivas divisões mitóticas se torna um embrião (InfoEscola).

Após a polinização e a fecundação, a flor sofre grandes modificações em todos os componentes que foram vistos
anteriormente. Ao se desenvolver forma o fruto. Em seu interior os óvulos viram sementes. A grande novidade
evolutiva das angiospermas, em termos de reprodução, é a presença dos frutos. Todos os componentes da flor
participam do processo reprodutivo que culminará na produção de sementes dentro do fruto. E claro, há diferentes
formatos de frutos, sementes e diferentes quantidades. Em alguns casos nenhuma semente é formada no fruto.

Quando a planta tem inflorescências para a reprodução, os frutos formados também ficarão reunidos e constituirão
as infrutescências. É o caso do cacho de uvas, da amora, da jaca e da espiga de milho (Sobiologia).

Esquerda) Flor feminina de um cacto Echinocereus coccineus, onde se nota o carpelo; a direita há uma flor masculina
de Metopium toxiferum, onde se pode ver as anteras.

O fruto é constituído por duas partes principais: o pericarpo, resultante do desenvolvimento das paredes do ovário, e
as sementes, resultantes do desenvolvimento dos óvulos fecundados. O pericarpo compõe-se de três camadas:
epicarpo (camada mais externa), mesocarpo (camada intermediária) e endocarpo (camada mais interna). Em geral o
mesocarpo é a parte do fruto que mais se desenvolve, sintetizando e acumulando substâncias nutritivas,
principalmente açucares.

Geralmente aprendemos todos estes passos na escola, certamente no ensino médio. O que não aprendemos é como
todo este processo evoluiu, especialmente no que se refere a determinação do sexo em plantas. Sempre nos é
explicado o caminho que o pólen faz quando encontra o carpelo, e uma série de movimentos celulares, mas nunca se
destaca como uma planta se torna macho, fêmea ou hermafrodita.

Há espécies de plantas que se reproduzem sexualmente onde todos os indivíduos são essencialmente iguais em sua
condição de gênero. Muitas espécies sexualmente monomórficas são hermafroditas. O termo “cossexual” (Lloyd,
1984) é utilizado quando as plantas individuais têm ambas as funções sexuais, ou seja; quando cada flor é hermafrodita
internamente; ou quando há flores masculinas e femininas separadas no mesmo indivíduo (são chamadas de plantas
monoicas). Uma minoria de espécies de plantas é sexualmente polimórfica, incluindo espécies dioicas; com machos e
fêmeas em indivíduos separados. Darwin (1877) já havia notado que muitas espécies dioicas com parentes
hermafroditas têm rudimentos evidentes de estruturas do sexo oposto nas flores de plantas de cada sexo, o que
sugere uma evolução recente de flores unissexuais.
A baixa frequência e distribuição taxonômica de plantas dioicas e de cromossomos sexuais sugere que a
cossexualidade é o estado ancestral das angiospermas (Charlesworth, 1985; Renner & Ricklefs de 1995). Os
cromossomos sexuais, portanto, provavelmente evoluíram várias vezes e recentemente.

Em alguns grupos de plantas, é possível estimar quantas vezes o dioicismo evoluiu e quando isto ocorreu. Por exemplo,
o dioicismo evoluiu duas vezes no gênero havaiano Schiedia (Weller et al, 1995). O caso mais estudado é o grande
gênero Silene, na mesma família Caryophyllaceae. Muitas espécies Silene são ginodioicas e outras são hermafroditas.
Ginodiocismo é um sistema de dimórfico em que os indivíduos possuem esterilidade masculina coexistindo com
indivíduos hermafroditas nas populações. Por exemplo, as populações de Lobelia siphilitica e Lobelia spicata em
Massachusetts são ginodioicas; os hermafroditas dentro de ambas as populações foram encontrados como
autocompatíveis e a reprodução mista ocorreu.

A ampla distribuição taxonômica do doioicismo e cromossomos sexuais em angiospermas com base na análise
filogenética de Soltis et al, (1999). A presença do dioicismo é indicado por X dentro de um quadrado. Símbolos a cheios
indicam taxa no qual cromossomos sexuais foram estudados. Pretos indica a presença de espécies em que
cromossomos sexuais heteromórficos foram encontrados, por citologia ou por mapeamento genético; e cinza indica
onde cromossomos sexuais podem estar ausentes. Clique para ampliar

Uma filogenia construída a partir de sequências espaçadoras internas de genes de RNA ribossomal de espécies de
Silene sugerem duas origens para o dioicismo neste gênero (Desfeux et al, 1996). Analisando a partir de relógio
molecular, os dados sugerem que o diocismo surgiu a menos de 20 milhões de anos para que os cromossomos sexuais
heteromórficos dos parentes próximos de Silene latifolia e S. dioica. A análise comparativa sugere que as linhagens
dióicas muitas vezes têm curtas vidas evolutivas (Heilbuth, 2000). Desta forma, sexos separados podem ter evoluído
mais de 100 vezes nas plantas angiospermas, uma vez que 160 famílias têm membros dióicos.
A herança sexual e cromossomos sexuais em plantas são muito semelhantes aos de animais. A maioria das plantas
estudadas tem cromossomos que são visivelmente diferentes, macho são heterogaméticos; ou seja, as plantas são XY-
machos e fêmeas-XX. Em muitas plantas dioicas, os machos são ‘inconstantes”, ou seja, produzir frutos ocasionais
(Lloyd, 1975; Lloyd e Bawa, 1984).

A autofertilização em várias espécies apresentou elementos genéticos em que os machos são heterozigotos, mas o
genótipo masculino deve incluir um supressor dominante da feminilidade (SuF). Na autofecundação, uma proporção
3:1 de machos para fêmeas é esperada se SuF/SuF for viável, ou 2:1 se o cromossomo Y for geneticamente
degenerado, criando um genótipo inviável (Testolin et al, 1995). Alguns cromossomos Y de plantas são, portanto,
geneticamente degenerados (ou pelo menos parcialmente). Várias evidências sugerem o envolvimento de dois loci na
determinação do sexo em plantas. Muitos desses dados são provenientes de cruzamentos entre plantas dioicas e
monoicas conexas ou espécies que são hermafroditas (Westergaard, 1958). Em Silene dioica e S. latifólia por exemplo,
não há evidência direta de estudos citológicos de deleções cromossômicas de Y. Há três regiões do cromossomo Y que
são funcionalmente diferentes; a região de SuF, e duas regiões que contêm fatores que controlam início e a finalização
do desenvolvimento da antera (Westergaard, 1958; Lardon et al, 1999). Nestas espécies, durante a meiose o
cromossomo X e Y ficam emparelhados e confinados nas pontas (Westergaard, 1958; Lardon et al, 1999), a
recombinação não ocorre no cromossomo Y.

O cromossomo Y de Silene latifolia, mostrando genes e marcadores anônimos que foram identificados. As deleções
que causam hermafroditismo (mutações bsx), e aquelas que causam esterilidade completa (ou seja, na fase de aborto
da) de plantas (mutações asx), bem como a sequência sub-telomérica X-43, e o marcadores BGL estão descritos no
Donnison et a, (1996). Os locais dos loci S1X4 e S1X1 são inferidos a partir da constatação de uma planta masculina
estéril (com anteras abortadas tardiamente no desenvolvimento estame), que não tem nenhuma cópia do S1X4
detectável por PCR, mas que acompanhar o cromossomo Y, desde a presença de S1X1. A estimativa de uma fração de
recombinação de 30-40% entre S1X1 e S1X4.

As evidências de múltiplos genes sexuais na determinação sugerem que não há recombinação entre os cromossomos
X e Y e que evoluíram para evitar recombinação entre estes loci, uma vez que tal processo produziria fenótipos não-
adaptativos, indivíduos particularmente neutros (Lewis, 1942). É amplamente aceito que o linkage evoluiu após o
estabelecimento de genes de esterilidade feminina e masculina, ou seja, esses loci foram trazidos para a proximidade
por inversões e/ou translocações (Lewis, 1942). Um modelo genético da transição evolucionária de cossexualidade
para o dioicismo sugere que esta ligação pode ser muitas vezes necessária, desde o início (Charlesworth 1978). A partir
da cossexualidade a evolução dos dois sexos deve exigir pelo menos duas alterações genéticas, uma de esterilidade
masculina criando fêmeas, e outro de esterilidade feminina produzindo machos (Charlesworth 1978).
O processo pode ter sido gradual, com mutações de esterilidade parciais (Lloyd, 1975; Charlesworth 1978). Plantas e
animais com um único locus que determina o sexo são muitas vezes derivadas de sistemas cromossômicos
determinantes do sexo masculino (Bull, 1983; Traut e Willhoeft, 1990). Entretanto, sexos separados não podem evoluir
em um único passo mutacional de um inicial hermafrodita ou monoico, (exceto sob a suposição extremamente
improvável que uma mutação surja em um cossexual cujos heterozigotos têm um sexo, e homozigotos do outro sexo,
por exemplo, do sexo masculino Aa e aa feminino).

A existência de machos inconstantes (mas não de fêmeas) em muitas espécies dioicas (Testolin et al, 1995) suporta
este cenário, de uma grande mutação recessiva levando a fêmeas, seguido por seleção de modificações que fazem os
cossexos formarem mais machos. Uma vez que as fêmeas foram estabelecidas em uma população, a disponibilidade
de seus óvulos favorece um maior investimento na produção de pólen, para que haja uma pressão seletiva sobre a
metamorfose cossexual evoluir para um maior viés masculino (Charlesworth e Charlesworth, 1978).

Genes modificadores que fazem indivíduos cossexo mais próximos do masculino devem reduzir a fertilidade feminina,
a menos que estejam com sua expressão limitada ao sexo. A seleção contra esses fatores de esterilidade feminina é
geralmente mais susceptível de se espalhar em uma população ginodioica se estão ligadas ao gene de esterilidade
masculina (Charlesworth, 1978 & Nordborg, 1994). A disseminação de alelos benéficos em um sexo, mas não nos
outros (chamada de pleiotropia antagônica) depende de uma forma semelhante no linkage (Charlesworth e
Charlesworth, 1980; Rice, 1997). Haverá também seleção mais apertada para linkage entre o locus da esterilidade
masculina e loci de modificação (Charlesworth, 1978). Assim, um conjunto de loci ligados em uma região
cromossômica particular, com recombinação suprimida, que contém o loci de determinação sexual e o loci que afeta
as funções do sexo masculino, provavelmente vai evoluir.

Marcadores ligados ao sexo permitem testes para compreender se a região envolvida na determinação do sexo em
espécies dioicas é também um local cromossômico único em parentes cossexuais, ou se os genes de determinação do
sexo se formaram inicialmente em cromossomos distintos e só posteriormente veio a proximidade. Todas as espécies
Silene são diploides e têm o mesmo número de cromossomos (n = 12), sugerindo que translocações de cromossomos
inteiros não contribuíram na ampliação dos X e Y, e que os movimentos de regiões do genoma são os menores
possíveis.

a) As possíveis mudanças genéticas que poderiam ocorrer na transição do cossexual para separar populações. b)
Efeitos da esterilidade da fêmea por um alelo “modificador” em hermafroditas e fêmeas na ausência da limitação-
sexual dos seus efeitos fenotípicos. Um compromisso entre as funções macho e fêmea é assumido, de modo que um
gene que aumenta a fertilidade masculina, muitas vezes, têm o efeito de reduzir a fertilidade feminina.
 A evolução de cromossomos sexuais Prof.
GUNARO
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A proposta de Charlesworth (2002) é de que a evolução de uma região cromossômica raramente recombina regiões
contendo os genes que determinam o sexo. O haplotipo feminino porta um alelo recessivo de esterilidade masculina,
e o cromossomo masculino dominante levaria a esterilidade de alelos femininos (e o alelo de tipo selvagem no locus
levaria a esterilidade masculina). A evolução do cromossomo sexual está intimamente ligada à degeneração do
cromossomo Y. A proposta mais atual de como as propriedades distintivas de como cromossomos Y evoluíram, vieram
de trabalhos de evolução de regiões genômicas com baixa recombinação. Tais regiões estão sujeitas a vários processos,
dada uma taxa suficientemente alta de mutações deletérias (Charlesworth e Charlesworth, 2000).

Esse processo é a acumulação de mutação pela catraca de Muller (Muller, 1964; Haigh, 1978), e acaba conduzindo a
um aumento do número de mutações, que se fixam como um processo contínuo (Charlesworth e Charlesworth, 2000).
A catraca de Muller é um fenômeno que ocorre quando genomas de uma população assexuada acumulam mutações
deletérias de forma irreversível (daí o termo catraca), um processo em que os genomas de populações sexuadas
podem facilmente reverter graças à recombinação.

Os tamanhos das populações de Drosophila podem ser demasiadamente elevados para este processo estocástico que
visam explicar a degeneração do neo-cromossomo Y (Charlesworth, 1996), e a maioria das plantas têm muitos
cromossomos. Portanto, há menos genes em um cromossomo proto-Y do que em um cromossomo de Drosophila,
então, em plantas a taxa de mutação para alelos deletérios pode ser muito baixa. Outra possibilidade é o hitch-hiking:
quando alelos mutantes favoráveis surgem no proto-Y e aumentam a frequência de fixação, concomitantemente fixa
alelos deletérios no mesmo cromossomo (Rice, 1987). Uma terceira sugestão vem da fixação de mutações deletérias
acelerada em um cromossomo não-recombinante (porque a seleção contra alelos deletérios leva à redução da
dimensão da população efetiva; Charlesworth, 1996). Todos estes processos envolvem a redução do tamanho efetivo
da população, e, portanto, devem levar a baixa diversidade genética ligada ao cromossomo Y (Charlesworth e
Charlesworth, 2000).

A origem relativamente recente de cromossomos Y em plantas, em comparação com a maioria dos animais, torna as
plantas dioicas particularmente adequadas para se estudar as fases iniciais do processo de degeneração deste
cromossomo. A disponibilidade de espécies estreitamente relacionadas, com os genes de cromossomos cujo conteúdo
é semelhante ao dos cromossomos sexuais ancestrais deve mostrar como os genes evoluíram até se tornarem ligados
ao sexo, oferecendo um sistema para testar diferentes hipóteses. A maioria dos cromossomos Y de origem animal
degenerou há muito tempo, tornando os processos responsáveis inacessíveis a um estudo completo, exceto em
espécies com translocações entre os cromossomos sexuais e autossomos. Em espécies com translocações X-
autossômicas, o neo-Y não está fisicamente ligado ao cromossomo Y pré-existente, e a sua degeneração poderá
resultar em grande parte a partir dos mesmos tipos de processos que ocorrem na evolução inicial de cromossomos Y,
mas isto ainda é incerto. Entretanto, se plantas, tem, assim como animais, cromossomos Y degenerados, isto seria
uma prova de que o processo é geral. Então, a grande questão é: há cromossomos Y degenerados em plantas?

Há evidências nas espécies mais estudadas que sugerem fortemente que alguma degeneração ocorre, de fato. O
cromossomo Y de Rumex acetosa são heterocromáticos (condensados) (Clark et al, 1993; Lengerova & Vyskot, 2001).
Por outro lado, as experiências com degradação de DNA sugerem uma atividade de transcrição deste cromossomo
(Clark et al, 1993), embora isto pode ser resultado da presença de sequências repetitivas dispersas, que são transcritas,
tais como ocorre com elementos transponíveis. A alta frequência de rearranjos cromossômicos nesta espécie (Wilby
e Parker, 1988) e variabilidade da sua morfologia (Wilby e Parker, 1986), são consistentes com essa possibilidade,
embora ainda não tenha sido testado em sua plenitude.

Algumas mutações não ligadas ao cromossomo X são mascaradas pelo cromossomo Y em Rumex (Smith, 1963), isto
é, os machos são hemizigóticos para esta região, como o clássico loci ligado ao sexo em muitos animais. Hemizigótico
é uma designação a indivíduos que manifestam sempre o único alelo que está localizado no cromossomo X, e por isso
são genotipicamente hemizogóticos. Ou seja, para os genes localizados no cromossomo X, os resultados obtidos no
cruzamento direto e recíproco são diferentes. Isto ocorre porque no macho, o cromossomo Y não possui os alelos
correspondentes do cromossomo X; porque os dois cromossomos não são homólogos.
Em Silence latifolia, os dois cromossomos X diferem no momento da replicação, como seria de esperar se um deles é
transcricionalmente silenciado, e que parece ser diferencialmente metilado, indicando que a compensação de
dosagem está ocorrendo por inativação do X nas fêmeas (Vyskot et al, 1999). A expressão gênica a partir de
cromossomos Y é sugerida por estimativas de níveis de metilação (Vyskot et al, 1993), o que pode implicar que muitos
genes ligados ao Y não são degenerados (embora, temos de lembrar novamente que a possibilidade de transposons
não pode ser excluída). O grande tamanho dos cromossomos Y em S. latifolia e S. dioica (Costich et al, 1991) e muitas
outras plantas dioicas (Parker, 1990), também sugerem que os cromossomos Y de plantas acumularam sequências
repetitivas, que foram encontradas nos cromossomos Y de S. latifolia (Donnison et al, 1996; Zhang et al, 1998;) e R.
acetosa (Rejon et al, 1994). Assim, a evidência é inconclusiva, e a natureza e variedade de tais sequências é atualmente
quase totalmente desconhecida.

Em espécies mais estudadas com cromossomos sexuais heteromórficos YY os genótipos são inviáveis, assim como as
plantas haploides androgênicas de S. latifolia, com apenas um cromossomo Y (Ye et al, 1990), enquanto as plantas X-
haploides são viáveis. No entanto, a viabilidade e a fertilidade de dihaploides ocasionais YY (Vagera et al, 1994)
argumenta contra a perda completa ou inativação de genes, presumivelmente porque o aumento da dosagem do gene
permite a sobrevivência. Finalmente, as relações sexuais tendenciosas do sexo feminino em ambas espécies; S. latifolia
(Carroll, 1990) e Rumex acetosa (Wilby e Parker, 1988), bem como outras espécies dioicas sugerem que os grãos de
pólen com cromossomos Y crescem mais lentamente do que o pólen de X. Isto sugere que os cromossomos Y de planta
têm reduzido ás funções dos genes (Smith, 1963; Lloyd, 1974), apesar da distorção de segregação não ter sido
descartada (Taylor, 1994).

A compreensão da evolução dos cromossomos sexuais em plantas e determinação do sexo deve avançar pelo uso de
marcadores moleculares. A região contendo o locus da determinação do sexo deve ter sido inicialmente
completamente homóloga entre os dois cromossomos alternativos. Isolamento de cDNAs específicos do sexo
masculino que desenvolvem botões de flores ou órgãos reprodutivos ainda não levaram à descoberta de genes de
determinam sexual (Matsunaga et al, 1996; Barbacar et al, 1997), provavelmente por que a determinação do sexo
acontece muito cedo no desenvolvimento da flor (Grant et al, 1994), de modo que os genes identificados são
controlados em resposta ao sexo, ao invés dos loci que os controlam. Os genes que se sabe ser importantes no
desenvolvimento floral incluem os genes homeóticos MADS-box que também parecem não ter papéis diretos na
determinação do sexo (Ainsworth et al, 1995).

Isto não é surpreendente, uma vez que estas mutações mudam identidades de órgãos florais, enquanto que em flores
unissexuais com órgãos reprodutivos aparentemente normais simplesmente parar de se desenvolver, como previsto
pelo modelo genético acima.

Ambos os loci X e Y foram identificados em S. latifolia. A ideia é procurar diretamente os genes ligados ao sexo
(Guttman e Charlesworth, 1998). Já identificou-se no cromossomo X o gene MROS-X (que específica o órgão
reprodutor masculino) e o seu homólogo em Y, MROS3-Y, que parece ter degenerado. MROS3-Y contém apenas uma
pequena região de homologia com a sequência X-MROS3. Esta região está evoluindo de forma neutra, com uma
relação de silêncio para substituições como esperado para uma sequência evoluindo sem restrições seletivas (Nei,
1987).

Outra abordagem feita pelos geneticistas é isolar genes Y ligados em populações de RNAm de S. latifolia em botões
florais masculinos. Dois pares de genes foram inicialmente caracterizados. Com base na semelhança de sequência com
outros genes, a par SLX/Y1 parece codificar uma proteína WD-repetições (Delichère et al, 1999) e SLX/Y4 uma frutose-
2, 6-bisfosfatase (Atanassov et al, 2001), que não estão envolvidas na determinação do sexo. A fração de recombinação
entre SLX1 e SLX4 sugere que eles estão muito distantes no X e, potencialmente, também no cromossomo Y, a não ser
que tenham sido reorganizados (Atanassov et al, 2001).

As sequências proteicas de ambos os genes da Y e X foram mantidas durante a maior parte da sua história evolutiva
uma vez que X e Y cessaram a recombinação, ou seja, estes genes ligados Y não degeneraram. Divergência locais
silencioso entre SLX4 e SlY4 são semelhantes às que existem em cópias de MROS3 dos cromossomos X e Y, onde ambas
sugerem uma estimativa de idade do sistema de cromossomos sexuais semelhante a com base nas sequências ITS
(Desfeux et al, 1996).
Os genes SLX1 e SlY1 são consideravelmente menos divergentes e será possível descobrir que o cromossomo Y em
plantas foi construído de forma gradual, como parece ser o caso do cromossomo Y humano (Waters et al, 2001).

Se os cromossomos Y de Silene dioica estão degenerando ativamente, genes de cromossomo Y certamente reduziram
a diversidade, e então, é possível usar padrões de diversidade em loci não-degenerados (como os descritos acima)
para testar as pressões seletivas. Em várias amostras de S. latifolia e populações de S. dioica, a diversidade de SlY1 é
certamente inferior ao da SLX1 (Caballero, 1995). A análise usando sequências de grupo externo mostram que isto
não ocorre devido uma maior taxa de mutação dos genes de Y (Filatov et al, 2001). Testes demonstraram que há
evidências de que essas espécies (Richards et al, 1999), provavelmente afetam o cromossomo Y mais do que outros
cromossomos, devido ao seu tamanho efetivo menor (Wang, 1999). Consequentemente, são necessárias amostras
maiores de dentro de populações individuais. É difícil testar as diferenças de diversidade na presença de introgressão
entre as duas espécies Silene. Variantes do cromossomo Y diferem entre as duas espécies, enquanto que algumas
variantes ligadas ao X são compartilhadas entre eles (Filatov et al, 2001). É possível que os loci autossômicos também
sejam necessários a fim de saber se a variação cromossômica de Y é reduzida, ou diversidade ligada ao X é que é
elevado. O locus de um cromossomo autossômico até agora estudado tem baixa diversidade, mas não aponta para o
aumento da diversidade ligada ao X, porque este gene parece ter experimentado uma varredura seletiva (Filatov et al,
2001). Assim, faz-se necessário mais genes autossômicos. As comparações também são necessárias com espécies cujo
cromossomo Y está totalmente degenerado. Se a baixa diversidade também é encontrada nestes, apontam para
causas tais como diferenças de taxas de mutação, ao invés de efeitos dos processos seletivos durante a degeneração
genética.

De qualquer forma, é evidente que os cromossomos sexuais das plantas foram forjados para ser apenas parcialmente
degenerados geneticamente, e podem oferecer oportunidades para ajudar a compreender a relação entre a evolução
da degeneração genética e de compensação da dose.

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 Parte II
Sistema X0, Sistema ZW, Sistema Z0 e Partenogênese
1. Sistema X0: hemípteros (percevejos), ortópteros (baratas e gafanhotos), coleópteros (besouros), além dos
nematoides (vermiformes).

Machos = X0 (sexo heterogamético).

Fêmeas = XX (sexo homogamético).

Ocorre nas espécies onde não há cromossomo Y. Nas fêmeas existe um par de cromossomos homólogos
XX, e nos machos há um único cromossomo X. Portanto, as células dos machos têm número ímpar de
cromossomos, um a menos em relação às fêmeas.

No sistema X0, o zero indica a ausência de um cromossomo sexual.

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2. Sistema ZW: muitas espécies de aves; alguns peixes; borboletas e mariposas.

Machos = ZZ (sexo homogamético).

Fêmeas = ZW (sexo heterogamético).

Esse sistema ocorre nas espécies em que os machos possuem um par de cromossomos sexuais homólogos,
ao passo que as fêmeas possuem um cromossomo sexual igual ao dos machos e outro diferente, típico do
sexo feminino.

Com a finalidade de evitar confusão com o sistema XY, onde a situação é inversa, os geneticistas chamaram
os cromossomos sexuais dessas espécies de Z e W.

3. Determinação do sexo em plantas:

Grande parte das plantas produz flores hermafroditas (monoicas). Outras espécies têm sexos separados,
com plantas que produzem flores masculinas e plantas que produzem flores femininas: são plantas dioicas.

Nas plantas dioicas o sexo é determinado de maneira semelhante à dos animais. O espinafre e o cânhamo,
por exemplo, têm sistema XY de determinação do sexo; já o morango selvagem segue o sistema ZW.
 4. Organismos que não têm sistema de determinação de sexo:

Os organismos monoicos (hermafroditas) não apresentam qualquer sistema de determinação cromossômica

ou genética de sexo. Todos os indivíduos da espécie têm, basicamente, o mesmo cariótipo. Esse é o caso da
maioria das plantas e de alguns animais, entre eles minhocas, caramujos e caracóis.

5. Sistema Z0: galinhas domésticas (Gallus gallus); répteis não-aviários.

Machos = ZZ (sexo homogamético).

Fêmeas = Z0 (sexo heterogamético).

Ocorre nas espécies onde não há o cromossomo W, mostrando os machos com um par de cromossomos
sexuais ZZ e as fêmeas com apenas um cromossomo Z.

Sendo o inverso do sistema X0, este sistema é denominado Z0, sendo que o zero indica a ausência do
cromossomo W.

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6. Abelhas:

Rainha = 2n (férteis); operárias = 2n (estéreis); machos = n (férteis).

Os machos (zangões, são os machos da colmeia. Sua função na sociedade das abelhas é garantir a
fecundação da rainha.), originam-se por partenogênese (desenvolvimento dos óvulos não fecundados),
portanto, são haploides (n), portadores de apenas um lote de cromossomos (um genoma), sempre de
origem materna, ou seja, da Rainha 2n. A rainha se torna rainha, ou seja, ela é oriunda de uma larva
(estágio larval de fêmea) assim como todas as operárias também são, no entanto, essa larva é escolhida para
se torna a Rainha e então passa a ser alimentada com geleia real produzida pelas operárias. A rainha é
criada numa cápsula denominada de realeira, na qual é alimentada pelas operárias com a geleia real,
produto riquíssimo em proteínas, vitaminas e hormônios sexuais. A geleia real é o único e exclusivo
alimento da abelha rainha, durante toda a sua vida.

Vale salientar que, na falta de uma Rainha, algumas operárias podem colocar ovos, porém esses não são
fecundados, dando origem, portanto, apenas a zangões.

Também lembremos que as abelhas formam sociedades verdadeiras, ou seja, eussociedades (há uma hierarquia de
funções que são as castas. Indivíduos da mesma espécie trabalham em prol de todo o grupo/população, há divisão
de funções, podendo ocorrer polimorfismo morfológico, ou seja, diferenças nas morfologias dos integrantes da
mesma espécie na sociedade, o que é o caso das colmeias, pois há a Rainha, as operárias e os zangões, cada um com
sua morfologia típica e tamanhos corporais típicos dentro das castas). O mel produzido por elas é seu alimento e não
alimento para humanos e outros animais, logo, na apicultura (cultivo de abelhas) o alimento das abelhas (o mel) é
retirado delas pelos humanos. Outros exemplos de sociedades (eussociedades) em animais são os cupinzeiros e
formigueiros, e em plantas há uma espécie registrada até o momento, Platycerium bifurcatum – uma samambaia da
família Polypodiaceae) [https://doi.org/10.1002/ecy.3373] Nome popular: Samambaia-chifre-de-veado.
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parthenos = virgem; gênesis = origem.

Forma de desenvolvimento em que o óvulo (n) se desenvolve, formando um animal adulto (n), sem ter sido
fecundado pelo espermatozoide. A partenogênese pode ser considerada um caso particular de reprodução
sexuada, pois envolve gametas: o feminino.

As abelhas melíferas formam colônias altamente organizadas denominadas colmeias. Nestas existem três
classes sociais, ou castas: a rainha, os zangões e as operárias. A rainha é a única fêmea fértil da colmeia e
sua função é a postura dos ovos, dos quais se originam todos os indivíduos. Os zangões são machos cuja
função é fecundar a rainha. As operárias são fêmeas estéreis cuja função é construir a colmeia e cuidar de
sua manutenção, fornecendo alimento e segurança a todos os seus moradores.

A rainha, ao se tornar sexualmente madura, voa e se acasala no ar com diversos zangões, armazenando o
esperma em sua espermateca. A seguir retorna à colônia e começa a pôr ovos dentro de células hexagonais
de cera, construídas pelas operárias especialmente para essa finalidade.

A rainha pode colocar dois tipos de “ovos”, dependendo do tamanho da célula de cera: fecundados e não
fecundados. Os ovos fecundados originam fêmeas diploides. Os “ovos” não fecundados (= óvulos)
desenvolvem-se por um processo denominado partenogênese e originam machos haploides (= partenogênese
arrenótoca).

Uma fêmea será operária ou rainha dependendo da qualidade da alimentação que recebe na fase larval, além
da influência do feromônio exalado pela rainha. Larvas de operárias e de zangões são alimentadas
principalmente com mel, enquanto as larvas que originarão as rainhas são alimentadas com (maior
quantidade de) uma substância rica em hormônios, a geleia real, produzida pelas operárias adultas.

Certas populações de lagartos da região amazônica, Cnemidophorus leminiscatus, são constituídos

exclusivamente por fêmeas, que se reproduzem por partenogênese (= partenogênese telítoca). Outras
populações, no entanto, têm machos e fêmeas que se cruzam normalmente.

A partenogênese é processo frequente em invertebrados: pulgões (onde se observou pela 1a vez – 1740),
crustáceos (dáfnias), insetos himenópteros (abelhas, vespas, formigas), vermes (nemátodos, anelídeos);
répteis (lagartos).

Pulgões apresentam partenogênese cíclica:

 Ovos de resistência (2n), com casca especial, são botados no inverno e estão aptos para atravessar
esse período.
 Em fins do inverno e início da primavera, rompe-se a dormência e os ovos (2n) se desenvolvem,
formando sempre fêmeas (2n) adultas.
 Durante todo o verão, essas fêmeas (2n), através da meiose produzem óvulos (n). Cada um desses
óvulos (n) desenvolve-se partenogeneticamente, formando sempre fêmeas (n) adultas (=
partenogênese telítoca).
 Em fins de verão e no outono, os óvulos (n), que continuam a desenvolver-se por partenogênese,
formam às vezes adultos machos (n) e outras vezes fêmeas (n), caracterizando a partenogênese
deuterótoca.
 Esses machos e fêmeas adultos e haploides, acasalam-se durante o outono, e a fêmea irá botar os
seus ovos de resistência (2n), para atravessar o inverno.