Efeitos Top-Down e Bottom-Up em Teias Alimentares Ripárias

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
Instituto de Biologia
Efeitos top-down e bottom-up em teias alimentares ripárias

mediados por emergência alóctone de insetos aquáticos
Fátima Carolina Recalde Ruiz
Orientador: Gustavo Quevedo Romero

Colaborador: Crasso P. B. Breviglieri
Conteúdo
1) Introdução Geral
2) Objetivos
3) Capítulo I
4) Capítulo II
5) Síntese
Introduçao Geral
Recursos alóctones
Nutrientes, detritos ou presas que chegam de fora do ecossistema e subsidiam

aos consumidores receptores, alterando potencialmente a dinámica
consumidor-recurso no ecossistema receptor.
Persson et al. 1996, Polis et al. 1997

Introduçao Geral
Insetos aquáticos emergentes
CARACTERÍSTICAS
Introduçao Geral
Insetos aquáticos emergentes - CARACTERÍSTICAS
- Ciclo de vida complexo Larva aquática e adulto terrestre

Introduçao Geral
Insetos aquáticos emergentes - CARATERÍSTICAS
- Ciclo de vida complexo

- Razao C, N, P
- Qualidade diferenciada - Determinar dieta
Sitters et al. 2015

Introduçao Geral

- Qualidade diferenciada
- LC-PUFAs - ω3 LC-PUFA
- Saúde geral de consumidores terrestres
Hixson et al. 2015, Guo et al. 2016

Introduçao Geral

- Qualidade diferenciada
- LC-PUFAs - Voo frágil
- Presas fáceis - Sem defesas
- Cutículas finas
Nentwig 1980
Introduçao Geral
EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES

TERRESTRES
Introduçao Geral

TERRESTRES
Respostas funcionais
Introduçao Geral

TERRESTRES
Respostas numéricas
Introduçao Geral
Insetos aquáticos emergentes - EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES TERRESTRES
• Dieta
Recalde et al. 2016

Introduçao Geral
Representa a diversidade da dieta dos
consumidores
• Dieta
• Nicho trófico
Bearhop et al. 2004, Recalde et al. 2016

Introduçao Geral
• Dieta
• Nicho trófico
Representa a
diversidade da dieta
dos consumidores
Recursos
terrestres
Recursos alóctones
aquáticos

Introduçao Geral
• Dieta
• Nicho trófico
Representa a
diversidade da dieta
dos consumidores
Recursos
terrestres
Recursos alóctones
aquáticos

Introduçao Geral
• Dieta
• Nicho trófico
• Atividade de forrageamento
Grindal et al. 1999, Fukui et al.

Introduçao Geral
• Abundancia e Biomassa
Marczak e Richardson 2007, Recalde et al 2016

Introduçao Geral
Respostas numéricas CASCATAS TRÓFICAS

Introduçao Geral

+
-
C A
Huxel e McCann 1998, Huxel et al. 2002

Introduçao Geral

+
-
• Magnitude da entrada de
recursos alóctones
C A
• Nível de consumo
+

Introduçao Geral

+
-
C A

Introduçao Geral

P P
+ +
-
C A C A
R R

Introduçao Geral

P P
+ +
-
C A C A
+
＊ Estabilidade
＊
R R

Introduçao Geral

P P
+ +
-
C A C A
+
＊ Estabilidade
＊
R
R Persistencia da teia alimentar total

OBJETIVO GERAL
Investigar o papel dos recursos alóctones aquáticos

na estrutura e estabilidade de teias alimentares
terrestres em ecossistemas tropicais
CAPÍTULO I
Trophic variation in tropical birds and bats is driven by

allochthonous resources
Variaçao trófica em aves e morcegos tropicais é governado

por recursos alóctones
Arcabouço teórico
Murakami e Nakano 2002, Fukui et al. 2006, Bader et al. 2015, Gomes et al. 2017
Objetivo
Determinar o efeito de insetos aquáticos emergentes sobre a
atividade de forrageamento e estrutura trófica de aves e morcegos
insetívoros tropicais
Objetivo
→ Dieta
→ Nicho trófico
→ Diversidade trófica (Similaridade no consumo de presas)
Objetivo
Premisa: Insetos aquáticos emergentes sao mais abundantes em áreas próximas à

riachos
Prediçoes
- Frequencia de forrageamento
+ Frequencia de forrageamento
Prediçoes
- Contribuiçao na dieta
+ Contribuiçao na dieta
Prediçoes
- Espaço (nicho) trófico
+ Espaço (nicho) trófico

Prediçoes
- Diversidade trófica
+ Diversidade trófica
Métodos
Mata Atlantica Amazonia

(Serra do Japi) (Parcelas do PDBFF)
março 2016 setembro 2016

Mata Atlantica
(Serra do Japi)
200 m
Premisa
6x Amazonia
(Parcelas do PDBFF)
Mata Atlantica
(Serra do Japi)
200 m
6x Amazonia Cantos de Aves : Gravadores de voz

(Parcelas do PDBFF)
Mata Atlantica
(Serra do Japi)
200 m
Emissões de morcegos:
6x Amazonia Detector ultrasonico
(Parcelas do PDBFF)
Mata Atlantica
(Serra do Japi)
Taxa de ataque (captura)
Busca de alimento (constantes)
200 m
(Parcelas do PDBFF)
Mata Atlantica
(Serra do Japi)
Programa Raven Pro 1.4
200 m
(Parcelas do PDBFF)
Mata Atlantica
(Serra do Japi)
• Penas e Pelos
bird: 11 sp • Onívoros e insetívoros
bat: 4 sp
200 m
6x Amazonia
(Parcelas do PDBFF)
bird: 14 sp
bat: 7 sp
Crasso Breviglieri
Mata Atlantica
(Serra do Japi) Tecidos: Análises isotópicas - δ13C e δ15N
Assinatura isotópica dos consumidores

reflete aquela presente nas suas presas
200 m
terrestres aquáticos
6x Amazonia
(Parcelas do PDBFF)
Bearhop et al. 2004, Newsome et al. 2007

Análises Estatísticas
Premisa: Armadilhas adesivas - GLMM (lme4)
- Forrageamento/Ocorrencia
+ Forrageamento/Ocorrencia
ANOVA
+ Contribuiçao na dieta
Modelos mistos Bayesianos (MixSIAR)

Média ± DP
- Espaço trófico
+ Espaço trófico
SEAc (SIBER)
N
Média e Covariancia
15
13
C
+ Diversidade trófica
Métricas de Layman (SIBER)

- δ15N range - TA
- δ13C range - NND N
15
- CD - SDNND
C
13
Resultados e Discussao
Premisa
Upland
Riparian
Maior disponibilidade de insetos aquáticos

emergentes (presas alóctones) nas áreas
GLMM ripárias que nas áreas nao ripárias
z = -4.107, P < 0.001
Resultados e Discussao + Forrageamento/Ocorrencia
F = 33.75 F = 90.25
df = 1 df = 1
P = 0.002 P < 0.001
F = 171.7 F = 7.26 F = 68.44 F = 33.01

df = 1 df = 1 df = 1 df = 1
P < 0.001 P = 0.043 P < 0.001 P = 0.002
＊ Corrobora nossa primeira prediçao

＊
☞Alta disponibilidade de presas

☞Estrutura de corredor: Ecolocalizaçao
Nakano e Murakami 2001, Salvarina 2016

☞Deslocamento. Voam entre as duas áreas, mas realizam suas

atividades em zonas mais internas da floresta
☞Possível influencia de predadores
Junk e Piedade 2010, Martinez et al. 2018

Mapeamento da area
de vida
Resultados e Discussao + Contribuiçao na dieta
Vertebrados insetívoros
Mata Atlantica Perto Amazonia
17% b 23% a
39% a 38% a
44% a 39% a
10% 27% b
55% 32% a,b
36% 41% a
■Insetos aquáticos
■Aranhas
Lochmias nematura
■Insetos terrestres
Vertebrados insetívoros
Mata Atlantica Longe Amazonia
17% b 23% a
12% 33%
39% a 38% a
44% a 39% a
46% 26%
42% 41%
10% 27% b 25%

25%
55% 32% a,b
36% 41% a
33% 28%
45% ■Insetos aquáticos
47%
■Aranhas
Mata Atlantica
17%
Consumo intermediario 39%

44%
10%
＊ Contrario a nossa segunda prediçao ＊ 55%

36%
☞ Presas terrestres disponíveis similarmente nas duas Amazonia
areas 23%
☞ Alta movilidade, oportunistas → Provavelmente da 38%
mesma comunidade 39%
☞ Dieta especie-específica → Dieta total mascara a

potencial influencia dos recursos alóctones sobre cada 27%
espécie 32%
41%
- Espaço trófico
Resultados e Discussao + Espaço trófico
Mata Atlantica Amazonia
＊ Contrario a nossa terceira prediçao ☞ Dieta similar entre as áreas

＊
Resultados e Discussao + Diversidade trófica
Amazonia
N
15
C
13
Amazonia
N
15
C
13
Amazonia
N
15
C
13
Amazonia
N
15
C
13
Amazonia
N
15
13
C
＊ Corrobora nossa quarta prediçao ＊ ☞ Alta disponibilidade de presas

(parcialmente) ↓
Predadores atraídos
Conclusao
Recursos alóctones aquáticos influenciam parcialmente

as comunidades de predadores
Conclusao

Evidencia de maior Nao houve evidencia de

atividade e diversidade maior contribuiçao na dieta e
trófica nicho trófico
Conclusao

Evidencia de maior Nao houve evidencia de

atividade e diversidade maior contribuiçao na dieta e
trófica nicho trófico
Recursos alóctones tem um importante papel nas comunidades de aves e

morcegos tropicais, mas outros fatores (predaçao, preferencia por presas,
nutrientes disponíveis) podem interagir para estabelecer o espaço trófico
e a dieta geral destes predadores
CAPÍTULO II
Allochthonous aquatic subsidies weaken

predation pressure in terrestrial
ecosystems
Subsídios alóctones aquáticos mitigam a

pressao de predaçao em ecosistemas
terrestres
Arcabouço teórico
C A
Huxel e McCann 1998

Arcabouço teórico
C A
P
+
-
R
C A
Huxel e McCann 1998, Recalde et al. 2016

Arcabouço teórico
P
Pt
C A
+
P
+
-
R
C A
Huxel e McCann 1998, Recalde et al. 2016

Arcabouço teórico
Pt
Predaçao intraguilda - IGP
Predaçao entre indivíduos que compartilham os

mesmos recursos, e por conseguinte, sao
potenciais competidores.
- +
P
+
-
C A
Polis et al. 1989, Holt e Polis 1997

Arcabouço teórico
Pt

- mesmo recursos, e por conseguinte, sao
+
P
Componentes:
☞ Predaçao
+ +
C A
Mooney et al. 2010

Arcabouço teórico
Pt

+
mesmo recursos, e por conseguinte, sao
+
P
Componentes:
☞ Competiçao
+
-
C A
Mooney et al. 2010

Objetivo
Investigar o efeito estabilizador dos recursos alóctones sobre as

interações de predação intraguilda entre predadores de topo (i.e.,
aves e morcegos insetívoros) e aranhas ripárias
Prediçoes
Prediçao 1
A entrada de insetos aquáticos emergentes irá mitigar a IGP
em florestas ripárias
Prediçao 1
Prediçoes A entrada de insetos aquáticos emergentes irá mitigar a IGP em
florestas ripárias
1.1)
-
+
Componente de Predaçao (CP)

Prediçao 1
Prediçoes A entrada de insetos aquáticos emergentes irá mitigar a IGP em
florestas ripárias
1.2)
-
-
Componente de Competiçao (CC)

Prediçoes
Prediçao 2
Aranhas sao maiores que insetos, por tanto, mais predadas
Tamanho corporal maior

Recalde et al. 2016
Métodos
Serra do Japi
Março - Abril 2016

Métodos
Excluss
a o - 45 m
Control
e - 45 m
Métodos
Excluss
ao - 45 m
Control
e - 45 m
1m
2m
Métodos
Excluss
ao - 45 m
Control
e - 45 m
1m
2m
Métodos
Excluss
ao - 45 m
Control
e - 45 m
☞ Armadilhas adesivas
1m
☞ Artrópodes terrestres da vegetação
2m
☞ Mesopredadores: Aranhas
☞ Presas compartilhadas: insetos
☞ Tamanho de corpo individual
Métodos
Excluss
ao - 45 m
Control
e - 45 m
☞ Armadilhas adesivas
1m
☞ Artrópodes terrestres da vegetaçao
2m
☞ Mesopredadores: Aranhas, de teia, cursoriais
☞ Presas compartilhadas: insetos
☞ Tamanho de corpo individual
Métodos
Armadilhas adesivas → GLMM

Métodos
Prediçao 1.1
Componente de predaçao
GLMM (lme4)
Prediçao 1.2 LME (nlme)
Componente de competiçao
Prediçao 3
Tamanho do corpo
Métodos
Prediçao 1.1
Contribuiçao na dieta
MMB (MixSIAR)
Prediçao 1.2
Prediçao 3
Tamanho do corpo
Armadilhas adesivas
Menor disponibilidade de insetos

aquáticos emergentes nas áreas com
cobertura
z = -2.25
df = 14
P = 0.025
Prediçao 1
A entrada de insetos aquáticos emergentes irá
mitigar a IGP em florestas ripárias
Abundancia de aranhas
Riqueza de aranhas
z = -3.37 z = -2.21
df = 36 df = 36
P < 0.001 P = 0.027
Prediçao 1
Abundancia de insetos
Riqueza de insetos
z = 3.91 z = 3.07
df = 36 df = 36
P < 0.001 P = 0.002
Prediçao 1
＊ Corroborada
＊
Ausencia de predador de topo → Mais aranhas, menos insetos (cascata trófica)
Insetos aquáticos emergentes poderiam estar estabilizando as interaçoes de predaçao
intraguida
Pt Pt Pt
-
+
P P + P
+
+ A
C C - C

Prediçao 1
Prediçao 1.1
＊ Corroborada -
＊
-
+
-
Prediçao 1
Prediçao 1.1
＊ Corroborada -
＊
Prediçao 1.2 -
-
-
Prediçao 1
Prediçao 1.1
＊ Corroborada -
＊
Prediçao 1.2 -
-
-
Prediçao 1
Dieta
Prediçao 1.1
25%
＊ Corroborada
＊ 33%
45% 17%
39%
44%
■Insetos aquáticos
■Aranhas
64%
36%
Prediçao 1
Prediçao 1.1
＊ Corroborada
＊
☞ Predadores de topo e mesopredadores subsidiados

☞ Aves e morcegos com maior consumo de aranhas
↓
☞ Aranhas sao presas comuns de aves e morcegos
Gunnarsson 2008, Goiti et al. 2011, Rogers et al. 2012

Prediçao 1
Prediçao 1.1
＊ Corroborada
＊

↓
☞ Predadores de topo com maior demanda de N → Aranhas
suplem a demanda e surge a predaçao intraguilda
Denno e Fagan 2003, Fagan e Denno 2004, Matsumara et al. 2004

Prediçao 1
Prediçao 1.1
＊ Corroborada
＊

↓
☞ Aranhas assimilam PUFAs aquáticos
Uscian e Stanley-Samuelson 1994

Prediçao 1
Pt
- +
P
+
-
C A
Prediçao 1
Pt
Efeitos de não consumo (NCE)
☞ Presença de teias de aranha
- +
P
+
-
!
C A
Rypstra e Buddle 2013

Prediçao 1
Pt

☞ Aranhas de teia → Sinais fixos de risco
- +
P
+
-
C A
Preisser et al. 2007, Schmitz 2008

Prediçao 1
Pt

☞ Aranhas de teia → Sinais fixos de risco
- +
P
+
Alta abundancia de aranhas desencadeia
-
respostas comportamentais em insetos
terrestres
C A
Preisser et al. 2007, Schmitz 2008

Prediçao 2
Aranhas serao maiores que insetos terrestres,
portanto, mais predadas
Aranhas foram duas

vezes maiores que os
insetos terrestres
t-test
t = 1.82
P = 0.038
Prediçao 2
Aranhas serao maiores que insetos terrestres, ＊ Corroborada
portanto, mais predadas
＊
Aranhas foram duas

vezes maiores que os
insetos terrestres
t-test
t = 1.82
P = 0.038
Dial e Roughgarden 1995, Mizutani e Hijii 2002

Conclusões
Aves, morcegos e aranhas foram altamente

subsidiados pelos insetos aquáticos emergentes
Aves e morcegos apresentaram um consumo

intermediario pelos subsídios
O componente de predação das interações de

IGP foi mais forte no sistema estudado
A entrada de recursos alóctones aquáticos em ecossistemas ripários

jogam um papel fundamental na estabilidade das interações terrestres,
por médio da mitigação das cascatas tróficas nas teias alimentares
SÍNTESE GERAL
Capítulo I → Recursos alóctones jogam um importante papel na diversidade

trófica de aves e morcegos tropicais, no entanto, as
características próprias de casa despécie de ave e morcego, e do
dominio estudado, se deve levar em consideraçao ao estudar a
dieta e nichos tróficos que estes organismos ocupam.
SÍNTESE GERAL
Capítulo II → Recursos alóctones estabilizam as interaçoes de predaçao

intraguilda em florestas ripárias, uma vez que o nível de
consumo e de entrada alóctone foi moderado
SÍNTESE GERAL
Implicaçoes
→ Contribuiçao ao conhecimento dos processos interdependentes

↓
Ajudam aos esforços de conservaçao
→ Florestas ripárias sao áreas de alta estabilidade

↓
Favorecem a sustentabilidade das funçoes do ecossistema
Agradecimentos

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

Efeitos top-down e bottom-up em teias alimentares ripárias

Fátima Carolina Recalde Ruiz

Orientador: Gustavo Quevedo Romero

Nutrientes, detritos ou presas que chegam de fora do ecossistema e subsidiam

Persson et al. 1996, Polis et al. 1997

Insetos aquáticos emergentes

Insetos aquáticos emergentes - CARACTERÍSTICAS

- Ciclo de vida complexo Larva aquática e adulto terrestre

Insetos aquáticos emergentes - CARATERÍSTICAS

- Ciclo de vida complexo

Sitters et al. 2015

Insetos aquáticos emergentes - CARATERÍSTICAS

- Ciclo de vida complexo

Hixson et al. 2015, Guo et al. 2016

Insetos aquáticos emergentes - CARATERÍSTICAS

- Ciclo de vida complexo

Insetos aquáticos emergentes

EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES

Insetos aquáticos emergentes

EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES

Insetos aquáticos emergentes

EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES

Insetos aquáticos emergentes - EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES TERRESTRES

Recalde et al. 2016

Insetos aquáticos emergentes - EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES TERRESTRES

Bearhop et al. 2004, Recalde et al. 2016

Insetos aquáticos emergentes - EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES TERRESTRES

Bearhop et al. 2004, Recalde et al. 2016

Insetos aquáticos emergentes - EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES TERRESTRES

Bearhop et al. 2004, Recalde et al. 2016

Insetos aquáticos emergentes - EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES TERRESTRES

Grindal et al. 1999, Fukui et al.

Insetos aquáticos emergentes - EFEITO SOBRE OS CONSUMIDORES TERRESTRES

Marczak e Richardson 2007, Recalde et al 2016

Insetos aquáticos emergentes

Respostas numéricas CASCATAS TRÓFICAS

Insetos aquáticos emergentes

Huxel e McCann 1998, Huxel et al. 2002

Insetos aquáticos emergentes

Huxel e McCann 1998, Huxel et al. 2002

Insetos aquáticos emergentes

Huxel e McCann 1998, Huxel et al. 2002

Insetos aquáticos emergentes

Huxel e McCann 1998, Huxel et al. 2002

Insetos aquáticos emergentes

Huxel e McCann 1998, Huxel et al. 2002

Insetos aquáticos emergentes

Huxel e McCann 1998, Huxel et al. 2002

Investigar o papel dos recursos alóctones aquáticos

Trophic variation in tropical birds and bats is driven by

Variaçao trófica em aves e morcegos tropicais é governado

Premisa: Insetos aquáticos emergentes sao mais abundantes em áreas próximas à

- Espaço (nicho) trófico

+ Espaço (nicho) trófico

Mata Atlantica Amazonia

março 2016 setembro 2016

6x Amazonia Cantos de Aves : Gravadores de voz

Assinatura isotópica dos consumidores

Bearhop et al. 2004, Newsome et al. 2007

Modelos mistos Bayesianos (MixSIAR)

Métricas de Layman (SIBER)

Maior disponibilidade de insetos aquáticos