VISITA DE ABELHAS A NARINAS DE AVES DE RAPINA

(ACCIPITRIDAE E STRIGIDAE): MUTUALISMO FACULTATIVO?

Dbora N C Lobato, Yasmine Antonini, Rogrio Parentoni Martins e Roberto Azeredo

INTRODUO
Muitas espcies de organismo na natureza
participam direta ou indiretamente em
interaes mutualsticas (Townsend et al. 2006).
Quando uma interao mutualstica se estabelece
ambas as espcies se beneficiam da interao.
Todas as espcies de abelhas sem ferro so
sociais e tm colnias permanentes. Embora elas
se alimentem basicamente de plen e nctar,
algumas espcies podem se alimentar de carne
em decomposio, fezes e outros tipos de matria
orgnica. Freqentemente elas coletam suor do
homem e de animais (Nogueira-Neto 1997).
Abelhas sem ferro podem se beneficiar da
interao com outros tipos de invertebrados
como , por exemplo, o caso de vrias espcies
de caros que auxiliam na limpeza das colmias.
No entanto, no h registros sobre interaes
mutualsticas entre abelhas sem ferro e
vertebrados.
Os gavies, guias e corujas, conhecidos
popularmente como aves de rapina, atacam suas
presas diretamente a partir de poleiros ou as
perseguem em pleno vo. Essa capacidade e
agilidade so facilitadas pela viso binocular de
profundidade (Brown e Amadon 1989). No Brasil
h 45 espcies de Falconiformes sendo que a de
maior porte, o gavio-real, ou uirau Harpia
harpyja (Linnaeus, 1758), est includo na
categoria vulnervel na lista da IUCN. O sucesso
da reproduo dos Falconiformes em cativeiro
depende de diversos fatores, entre eles
temperatura e alimentao adequadas,
fornecimento de material para nidificao
(Galetti e Carvalho 2000, Albuquerque 1995) e
provavelmente de interaes mutualsticas.
Antonini et al. 2004 observaram que um adulto
de Harpia harpija, proveniente de um cativeiro
da Alemanha (regio onde no ocorrem abelhas
sem ferro), apresentava dificuldades em
respirar pelas narinas. Este indivduo permanecia
constantemente com as aves do bico abertas,
provavelmente devido obstruo de suas
narinas. Cerca de um ms aps a sua chegada ao

cativeiro, em Belo Horizonte, observou-se que

ele j era capaz de manter naves do bico fechadas,
um indicativo de que o mesmo respirava
normalmente. Verificou-se tambm que abelhas
entravam e saiam de suas narinas e removiam
secrees ali acumuladas. A obstruo nasal
pode ter comprometido temporariamente a
sade dessa ave, pois ele no foi capaz de se
reproduzir no cativeiro em que vivia na
Alemanha. No entanto, alguns meses aps seu
retorno ao Brasil, ela conseguiu se reproduzir
com sucesso.
Este trabalho tem como objetivo relatar,
observaes sobre o comportamento de limpeza
das narinas que abelhas sem ferro realizam em
H. harpyja em cativeiro e de outras espcies de
aves de rapina das famlias Accipitridae e
Stringidae em cativeiro e no campo.

MATERIAL E MTODOS
As observaes sobre H. harpyja foram realizadas
em um criadouro de aves na regio metropolitana
de Belo Horizonte, e por meio de observaes
ad libidum de animais adultos que vivem no
Zoolgico de Belo Horizonte (FZB-BH) e de
Manaus (CIGS). As observaes sobre o
comportamento de limpeza das narinas em H.
harpija foram realizadas, com o auxlio de um
binculo em setembro de 2004, em trs
indivduos (um macho, uma fmea e um filhote)
entre 9:00 e 14:00 h (perodo de maior atividade
das abelhas sem ferro). A cada hora observouse dez minutos a fim de se quantificar o nmero
de abelhas presentes nas narinas dos indivduos.
Anlise de Varincia (ANOVA) foi utilizada para
testar se houve diferenas significativas no
nmero de abelhas presente em cada indivduo
ao longo do dia.

RESULTADOS E DISCUSSO
Operrias de apenas uma espcie de abelha sem
ferro, Paratrigona lineata (Apidae: Meliponina)
(Lepeletier, 1836), foram observadas entrando
completamente nas narinas das aves no interior

Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil, 23 a 28 de Setembro de 2007, Caxambu - MG

das quais removiam secrees seca e lquida

(Figura 1). O nmero de abelhas observadas
entrando nas narinas da fmea (n = 47) foi maior
do que o observado no macho (n = 31) e no filhote
(n = 22). No entanto, houve diferena significativa
apenas entre o nmero de abelhas que visitaram
as narinas da fmea e do filhote (F= 2,25, P <
0,05). O filhote mais inquieto que o macho que
por sua vez mais inquieto que a fmea, o que
pode influenciar as diferenas encontradas nas
taxas de visitas. A medida que a temperatura
aumenta (ao longo do dia) h um aumento do
nmero de abelhas, embora isso no tenha sido
quantificado. Nos outros dois animais observados
em cativeiro (FZB-BH e CIGS) alm de P. lineatta
observou-se tambm a presena de Plebeia sp
visitando as narinas de H. harpija .
A presena de P. lineatta tambm foi observada
nas narinas da coruja-orelhuda Rhinoptynx
clamator (Strigidae) (Vieillot, 1808), no uiraufalso Morphnus guianensis (Daudin, 1800) e no
gavio-pato Spizastur melanoleucus (Vieillot,
1816). O comportamento de visitas das abelhas
foi semelhante ao observado em H. harpyja .
Em Elanus leucurus (Vieillot, 1818), Rupornis
magnirostris (Gmelin, 1788), Buteo albicaudatus
(Vieillot, 1816), Heterospizias meridionalis
(Latham, 1790) e Spizaetus ornatus (Daudin,
1800) observou-se a presena de abelhas sem
ferro entrando nas narinas das aves, mas no
foi possvel identific-las. Em Bubo virginianus
(corujo) foi observada a presena de Melipona
rufiventris na narina de um individuo jovem.
A tribo Enawene-Nawe, que habita o noroeste do
Estado do Mato Grosso mantm indivduos de
H. harpyja em cativeiro e nesses animais foi
observada a presena de Scaptotrigona sp.
visitando o bico e as narinas da guia. As abelhas
visitam tambm o nus da ave, removendo
excrementos ali retidos (Gilton Mendes, com.
pessoal).
A secreo coletada nas narinas dos
Falconiformes pode ser uma fonte de protena e
sais minerais para as abelhas. Porm, a
importncia dessa interao para as espcies de
Falconiformes ainda no est bem definida.
Provavelmente, para as aves, a limpeza das
narinas efetuada pelas abelhas pode desobstrulas e deste modo facilitar uma respirao
adequada. O grande nmero de espcies de aves
que participam da interessa nos revela a potencial
importncia desse tipo de interao ecolgica
para ambos os grupos. As bases ecolgicas
evolutivas de tal comportamento, no entanto,

somente podero ser elucidadas aps estudos de

longo prazo em vrias espcies de aves de
diferentes reas da regio Neotropical, nica
regio biogeogrfica onde as abelhas sem ferro
ocorrem.

CONCLUSO
Considerando o grau de ameaa a que vrias
espcies de aves de rapina esto sujeitas e que o
conhecimento sobre os possveis benefcios que
a interao com as abelhas sem ferro pode trazer
para as aves praticamente inexistente, tornase urgente analisar essas interaes em detalhes.
Dessa forma preciso incluir outras espcies de
Falconiformes, principalmente as que se
encontram ameaadas de extino, pois
aparentemente essa interao pode afetar sua
sobrevivncia e sucesso reprodutivo. Os
resultados permitiro subsidiar a elaborao de
estratgias de manejo para a conservao das
espcies, principalmente em relao aos
indivduos, fora do Brasil, onde abelhas sem
ferro no ocorrem naturalmente.

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
Albuquerque, J.L.B. (1995) Observations of rare
raptors in southern atlantic rain-forest of
Brazil. J. F. Orni. 66: 363-369.
Townsend, C. R.; Begon, M.; e Harper, J. L.
(2006) Fundamentos em ecologia. Porto Alegre:
Editora Artmed.
Brown, L. e Amadon, D. (1989) Eagles, hawks e
falcons of the world. New Jersey: Editora The
Wellfleet.
Galetti M, e Carvalho. (2000) Sloths in the diet
of a Harpy Eagle nestling in eastern. Amazon
Wilson Bulletin 112 ( Parte 4): 535-536.
Iucn (2004) Red list of threatened species. Unio
Internacional para a Conservao da Natureza.
Disponvel em: http://www.iucnredlist.org/.
Acesso em 20 de junho de 2006.
Nogueira-Neto, P. (1997) Vida e criao das
abelhas indgenas sem ferro. So Paulo:
Editora Nogueirapis.
Ricklefs, R.E. (1996) A economia da natureza.
Rio de janeiro: Editora Guanabara Koogan.
Sick, H. (1997) Ornitologia brasileira, 4a ed. Rio
de Janeiro: Editora Nova Fronteira

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