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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS


Programa de Ps-Graduao em Fitossanidade

Tese

Seletividade de agrotxicos utilizados na cultura do trigo aos predadores


Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) e Eriopis
connexa (Germar,1824) (Coleoptera: Coccinellidae) em condies de
laboratrio e semi-campo
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8 Rafael Antonio Pasini
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15 Pelotas, 2017
16 RAFAEL ANTONIO PASINI

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22 Seletividade de agrotxicos utilizados na cultura do trigo aos predadores
23 Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) e Eriopis
24 connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae) em condies de
25 laboratrio e semi-campo
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31 Tese apresentada ao Programa de Ps-
32 Graduao em Fitossanidade da
33 Universidade Federal de Pelotas, como
34 requisito parcial obteno do ttulo de
35 Doutor em Fitossanidade (rea de
36 conhecimento: Fitossanidade).
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41 Orientador: Dr. Anderson Dionei Grtzmacher
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51 Pelotas, 2017

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85Banca Examinadora:
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88Dr. Anderson Dionei Grtzmacher (Orientador)
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91Dr. Dori Edson Nava
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94Dr. Jos Francisco da Silva Martins
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97Dr. Moiss Joo Zotti
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100Dr. Sandro Daniel Nrnberg
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150 A Deus e toda minha famlia
151 Dedico

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153 Agradecimentos
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155
156 Ao Dr. Anderson Dionei Grtzmacher, Professor Titular do Departamento de
157Fitossanidade (DFs) da Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel (FAEM),
158Universidade Federal de Pelotas (UFPel) pela orientao, amizade e estmulo
159profissional.
160 Ao Programa de Ps-Graduao em Fitossanidade (PPGFS) da FAEM-
161UFPel, pela oportunidade de realizar o curso de Doutorado.
162 A Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior (CAPES)
163pela concesso da bolsa de estudos.
164 A toda equipe de pesquisa do Laboratrio de Manejo Integrado de Pragas
165(LabMIP) da UFPel, em especial aos bolsistas Matheus Rakes, Flvio Amaral
166Bueno, Stefnia Nunes Pires, Felipe Freire Friedrich, Rafael da Silva dos Anjos,
167Laura Giacobbo Rimoli, Harisson Batista, Larissa Longaray; e aos ps-graduandos
168Deivid Arajo Magano, Isac Heres Lopes, Rodolfo Vargas Castilhos, Juliano de
169Bastos Pazini, Aline Costa Padilha, Franciele Silva de Armas, Ciro Pedro Guidotti
170Pinto e Ronaldo Zantedeschi pelo valioso auxlio prestado na conduo dos
171trabalhos, pela amizade sem igual, e por todos os momentos alegres que passamos
172dentro e fora do laboratrio ao longo desse perodo.
173 Aos meu pas Dcio Selvino Pasini e minha me Claudete Maria Tonin
174Pasini, que sempre torcem e auxiliam no possvel em minha construo pessoal e
175profissional.
176 Aos meus irmos Glauber Ricardo Pasini e Marcos Venicus Pasini por todos
177os momentos bons e alegres que passamos juntos.

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178 A minha namorada e companheira Elitiele Ortiz dos Santos por ao longo
179desses quatro anos ter me dado todo o amor possvel, me incentivado e por tornar
180minha vida mais feliz a cada dia.
181 Aos amigos Daniel Spagnol, Juliano Ramires Bagiotto, Rafael Teixeira,
182Railson Schreinert do Santos e Willian Sodr Leal pelo companheirismo sem igual.
183 A todos aqueles que contriburam para o xito deste trabalho, o meu sincero
184agradecimento.
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222 Resumo
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225PASINI, Rafael Antonio. 2017. Seletividade de agrotxicos utilizados na cultura
226do trigo aos predadores Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
227Chrysopidae) e Eriopis connexa (Germar,1824) (Coleoptera: Coccinellidae) em
228condies de laboratrio e semi-campo. 154 f. Tese (Doutorado) Programa de
229Ps-Graduao em Fitossanidade. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.
230
231A cultura do trigo apresenta grande importncia na alimentao humana e animal.
232Para que grandes produtividades sejam obtidas, faz-se necessrio o controle de
233insetos, doenas e plantas daninhas. O controle qumico a principal medida
234utilizada pelos agricultores para o manejo dessas pragas. No entanto, esses
235agrotxicos podem afetar de forma negativa os inimigos naturais presentes nesse
236cultivo. Chrysoperla externa e Eriopis connexa so dois predadores vorazes
237encontrados com frequncia, predando insetos-praga presentes na cultura do trigo.
238Para que o controle qumico e o controle biolgico possam ser associados de forma
239harmoniosa nas lavouras de trigo necessrio que os produtos qumicos utilizados
240sejam seletivos aos insetos benficos. Nesse sentido, estudos de seletividade a
241inimigos naturais podem gerar uma grande quantidade de informaes importantes
242para que a associao desses dois mtodos de controle possa ser viabilizada, e
243com o mnimo impacto ao meio ambiente. Objetivou-se com este trabalho avaliar a
244seletividade de agrotxicos utilizados na cultura do trigo aos predadores C. externa e
245E. connexa, utilizando como base a metodologia da International Organization for
246Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC), atravs de
247bioensaios em laboratrio sobre larvas, ovos, pupas e adultos, alm de testes de
248pesistncia biolgica em casa-de-vegetao sobre larvas e adultos. O inseticida
249diflubenzuron SC foi o nico inseticida considerado levemente nocivo as larvas de E.
250connexa. Os inseticidas inibidores da biossntese de quitina diflubenzuron SC,
251diflubenzuron WP, lufenuron e triflumuron apresentaram reduzida mortalidade aos
252adultos de C. externa e E. connexa. Para os ovos dos predadores, o inseticida
253etofenproxi foi classificado como levemente nocivo a C. externa, sendo que
254imidacloprido+beta-ciflutrina, diflubenzuron WP, tiametoxam+lambda-cialotrina A e B,
255gama-cialotrina e etofenproxi apresentaram a mesma classificao para E. connexa,
256tendo ainda metomil sendo classificado como moderadamente nocivo aos ovos do
257predador. Imidacloprido+beta-ciflutrina foi considerado como levemente nocivo as
258pupas de C. externa enquanto imidacloprido+beta-ciflutrina, tiametoxam+lambda-
259cialotrina A e B e lufenuron apresentaram efeito total superior a 30% e foram
260classificados como levemente nocivos as pupas do predador E. connexa. Quanto a
261persistncia, com exceo de tiametoxam+lambda-cialotrina que foi moderadamente

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262persistente, gama-cialotrina, imidacloprido+beta-ciflutrina, metomil e tiametoxam


263foram persistentes as larvas de C. externa e E. connexa. Gama-cialotrina,
264imidacloprido+beta-ciflutrina e metomil foram persistentes a C. externa e
265imidacloprido+beta-ciflutrina e metomil aos adultos de E. connexa. Tiametoxam foi
266considerado moderadamente persistente a C. externa e gama-cialotrina, tiametoxam
267e tiametoxam+lambda-cialotrina a E. connexa. O inseticida tiametoxam+lambda-
268cialotrina foi levemente persistente aos adultos de C. externa. O herbicida
269glufosinato de amnio foi classificado como moderadamente nocivo a fase larval de
270ambos os predadores. Quase todos os herbicidas foram classificados como incuos
271aos ovos dos dois predadores, com exceo de metsulfuron-metil que foi
272classificado como levemente nocivo aos ovos de E. connexa. O herbicida 2,4-D
273amina foi classificado como levemente nocivo a pupas de C. externa e
274pirimidinadiona apresentou a mesma classificao a pupas de E. connexa. Os
275fungicidas piraclostrobina+epoxiconazole B e picoxistrobina+ciproconazole so
276nocivos as larvas de C. externa. Piraclostrobina+epoxiconazole A foi levemente
277nocivo a fase de ovo, e propiconazol foi levemente nocivo a fase de pupa de C.
278externa. O fungicida piraclostrobina+epoxiconazole A foi considerado nocivo as
279larvas de E. connexa. Piraclostrobina+epoxiconazole A e tebuconazole A foram
280levemente nocivos a fase de ovo, e piraclostrobina+epoxiconazole A e propiconazol
281foram levemente nocivos a fase de pupa do coccineldeo .
282
283Palavras-chave: controle biolgico, inimigos naturais, controle qumico, persistncia,
284Triticum aestivum.
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310 Abstract
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313PASINI, Rafael Antonio. 2017. Selectivity of pesticides used in wheat crop for the
314predators the Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae)
315and Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae) in laboratory
316and semi-field conditions. 154 f. Thesis (Doctor degree) Post Graduation
317Program in Phytosanitary. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.
318
319The wheat crop hasp great importance in the human and animal nutrition. In order to
320obtain large yields, it is necessary the control of insects, diseases and weeds. The
321chemical control through the use of pesticides is the main measure used by farmers
322to manage these pests. However, these pesticides can negatively affect the natural
323enemies present in this crop. Chrysoperla externa and Eriopis connexa are two very
324voracious predators and are found often preying on aphids present in wheat crop. In
325order for chemical control and biological control to be harmoniously associated in the
326wheat crop, it is necessary that the chemicals used must be selective for beneficial
327insects. So, studies of selectivity to natural enemies can generate a large amount of
328important data for the association of these two control methods can be made
329feasible, with minimal impact to the environment. The objective of this work was to
330evaluate the selectivity of agrochemicals used in the wheat crop to the predators C.
331externa and E. connexa, based on the methodology of the International Organization
332for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC) Through
333laboratory bioassays on larvae, eggs, pupae and adults, in addition to tests of
334biological persistence in greenhouse conditions on larvae and adults. The insecticide
335diflubenzuron SC was the only insecticide considered to be slightly harmful to E.
336connexa larvae. The chitin biosynthesis inhibitors diflubenzuron SC, diflubenzuron
337WP, lufenuron and triflumuron showed reduced mortality on adults of C. externa and
338E. connexa. For the eggs of the predators, the insecticide etofenproxi was classified
339as slightly harmful to C. externa, and imidacloprid+beta-cyfluthrin, diflubenzuron WP,
340thiamethoxam+lambda-cyhalothrin A and B, gamma-cyhalothrin and etofenproxi
341showed the same classification for E. connexa, being methomyl classified as
342moderately harmful to the predator eggs. Imidacloprid+beta-cyfluthrin was
343considered as slightly harmful the pupae of C. externa while imidacloprid+beta-
344cyfluthrin, thiamethoxam+lambda-cyhalothrin A and B and lufenuron had a total effect
345superior to 30% and were classified as slightly harmful to the pupae of the predator
346E. connexa. Regarding the insecticide persistence, with the exception of
347thiamethoxam+lambda-cyhalothrin that was moderately persistent, gamma-
348cyhalothrin, imidacloprid+beta-cyfluthrin, methomyl and thiamethoxam were
349persistent to C. externa and E. connexa larvae. Gamma-cyhalothrin,

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350imidacloprid+beta-cyfluthrin and methomyl were persistent to C. externa and


351imidacloprid+beta-cyfluthrin and methomyl to adults of E. connexa. Thiamethoxam
352was considered moderately persistent to C. externa and gamma-cyhalothrin,
353thiamethoxam and thiamethoxam+lambda-cyhalothrin to E. connexa. The insecticide
354thiamethoxam+lambda-cyhalothrin was slightly persistent to C. externa adults. The
355herbicide ammonium glufosinate was classified as moderately harmful to the larval
356phase of both predators. Almost all herbicides were classified as innocuous to the
357eggs of both predators, with the exception of metsulfuron-methyl which was classified
358as slightly deleterious to E. connexa eggs. The herbicide 2,4-D amine was classified
359as slightly harmful to pupae of C. externa and pyrimidinedione presented the same
360classification to E. connexa pupae. The fungicides pyraclostrobin +epoxiconazole B
361and picoxystrobin+ciproconazole are harmful to C. externa larvae.
362Piraclostrobin+epoxiconazole A was slightly harmful to the egg phase, and
363propiconazole was slightly harmful to the pupa phase of C. externa. The fungicide
364pyraclostrobin+epoxiconazole A was considered to be harmful to E. connexa larvae.
365Piraclostrobin+epoxiconazole A and tebuconazole A were slightly harmful to the egg
366phase, and pyraclostrobin+epoxiconazole A and propiconazole were slightly harmful
367to the pupal phase of the coccinellidae.
368
369Key-words: biological control, natural enemies, chemical control, persistence,
370integrated pest management, Triticum aestivum.
371

30
31

372 Lista de Tabelas

Artigo 01
Tabela 1. Inseticidas registrados na cultura do trigo e utilizados nos testes de
toxicidade sobre o estgio larval e adulto de Chrysoperla externa e
Eriopis connexa................................................................................... 40

Tabela 2. Mortalidade larval acumulada (%), fecundidade (nmero de ovos por


fmea e dia EP), fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito
total e classificao da IOBC quando larvas de Chrysoperla externa e
Eriopis connexa foram expostas ao contato residual com inseticidas
registrados para a cultura do trigo......................................................... 41

Tabela 3. Mortalidade (nEP) acumulada de fmeas e machos quando o


estgio adulto de Chrysoperla externa foi exposto ao contato residual
com inseticidas registrados para a cultura do trigo................................ 42

Tabela 4. Mortalidade acumulada e classificao da IOBC quando o estgio


adulto de Chrysoperla externa foi exposto ao contato residual com
inseticidas registrados para a cultura do trigo....................................... 43

Tabela 5. Mortalidade (nEP) acumulada de fmeas e machos quando o


estgio adulto de Eriopis connexa foi exposto ao contato residual
com inseticidas registrados para a cultura do trigo................................ 44

32
33

Tabela 6. Mortalidade acumulada e classificao da IOBC quando o estgio


adulto de Eriopis connexa foi exposto ao contato residual com
inseticidas registrados para a cultura do trigo....................................... 45

Artigo 02
Tabela 1. Reduo na ecloso de larvas, reduo na emergncia de adultos,
fecundidade e fertilidade de adultos emergidos, efeito total e
consequente classificao de toxicidade de inseticidas registrados
para a cultura do trigo e aplicados sobre ovos e pupas de
Chrysoperla externa.............................................................................. 65

Tabela 2. Reduo na ecloso de larvas, reduo na emergncia de adultos,


fecundidade e fertilidade de adultos emergidos, efeito total e
consequente classificao de toxicidade de inseticidas registrados
para a cultura do trigo e aplicados sobre ovos e pupas de Eriopis
connexa................................................................................................. 66

Artigo 03
Tabela 1.
Nmeros de insetos mortos, classificao de seletividade e
persistncia (durao da atividade nociva) de inseticidas registrados
para a cultura do trigo a larvas de Chrysoperla externa e Eriopis
connexa.................................................................................................. 88

Tabela 2.
Nmeros de insetos mortos, classificao de seletividade e
persistncia (durao da atividade nociva) de inseticidas registrados
para a cultura do trigo a adultos de Chrysoperla externa e Eriopis
connexa.................................................................................................. 89

Tabela 3.
Efeito do inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina aos 31 dias aps a
pulverizao na fecundidade (ovos/fmea/dia), fertilidade (% ecloso)
e consequente reduo no potencial reprodutivo de Chrysoperla
externa e Eriopis connexa..................................................................... 92

34
35

Artigo 04
Tabela 1. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (n o de ovos por fmea e dia
EP), fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito total e
classificao da IOBC quando larvas de Chrysoperla externa foram
expostas ao contato residual com herbicidas registrados na cultura
do trigo e que tiveram mais de 50% de
sobrevivncia......................................................................................... 111

Tabela 2. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (n o de ovos por fmea e dia


EP), fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito total e
classificao da IOBC quando larvas de Eriopis connexa foram
expostas ao contato residual com herbicidas registrados na cultura
do trigo e que tiveram mais de 50% de sobrevivncia.......................... 112

Tabela 3. Durao (n de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa


e pupa e durao do perodo larva-adulto de Chrysoperla externa
quando o estgio larval foi exposto ao contato residual com
herbicidas registrados para a cultura do trigo........................................ 113

Tabela 4. Durao (n de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa


e pupa e durao do perodo larva-adulto de Eriopis connexa quando
o estgio larval foi exposto ao contato residual com herbicidas
registrados para a cultura do trigo. ....................................................... 114

Tabela 5. Reduo na ecloso de larvas quando ovos de Chrysoperla externa e


Eriopis connexa foram pulverizados diretamente com herbicidas
registrados na cultura do trigo............................................................... 115

Tabela 6. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de


adultos emergidos, efeito total e consequente classificao de
toxicidade para pupas de Chrysoperla externa pulverizadas com
herbicidas registrados na cultura do trigo.............................................. 116

Tabela 7. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de


adultos emergidos, efeito total e consequente classificao de
toxicidade para pupas de Eriopis connexa pulverizadas com
herbicidas registrados na cultura do trigo.............................................. 117

Artigo 05

36
37

Tabela 1. Fungicidas registrados para a cultura do trigo e utilizados nos testes


de seletividade sobre Chrysoperla externa e Eriopis connexa
seguindo a metodologia proposta pela IOBC........................................ 138

Tabela 2. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (n de ovos por fmea e dia


EP), fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito total e
classificao da IOBC quando larvas de Chrysoperla externa foram
expostas ao contato residual com fungicidas registrados na cultura do
trigo........................................................................................................ 139

Tabela 3. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (nmero de ovos por fmea


e dia EP), fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito total e
classificao da IOBC quando larvas de Eriopis connexa foram
expostas ao contato residual com fungicidas registrados na cultura do
trigo........................................................................................................ 140

Tabela 4. Durao (no de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa
e pupa e durao do perodo larva-adulto de Chrysoperla externa
quando o estgio larval foi exposto ao contato residual com
fungicidas registrados na cultura do trigo.............................................. 141

Tabela 5. Durao (no de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa
e pupa e durao do perodo larva-adulto de Eriopis connexa quando
o estgio larval foi exposto ao contato residual com fungicidas
registrados na cultura do trigo............................................................... 142

Tabela 6. Reduo na ecloso de larvas (R.E.L.) quando ovos de Chrysoperla


externa e Eriopis connexa foram pulverizados diretamente com
fungicidas registrados na cultura trigo................................................... 143

Tabela 7. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de


adultos emergidos, efeito total e consequente classificao de
toxicidade de fungicidas registrados para a cultura do trigo sobre
pupas de Chrysoperla externa............................................................... 144

Tabela 8. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de


adultos emergidos, efeito total e consequente classificao de
toxicidade de fungicidas registrados para a cultura do trigo sobre
pupas de Eriopis connexa...................................................................... 145
373
374

38
39

375 Lista de Figuras

Artigo 02

Figura 1.
Viabilidade de ovos e pupas de Chrysoperla externa pulverizados
com inseticidas registrados para a cultura do trigo............................ 67

Figura 2. Viabilidade de ovos e pupas de Eriopis connexa pulverizados com


inseticidas registrados para a cultura do trigo..................................... 68

Artigo 3

Figura 1. Efeito total de inseticidas sobre larvas de Chrysoperla externa (A) e


Eriopis connexa (B) aos 3, 10, 17, 24 e 31 dias aps a pulverizao
em folhas de feijo de vagem............................................................. 90

Figura 2. Mortalidade dos inseticidas sobre adultos de Chrysoperla externa


(A) e Eriopis connexa (B) aos 3, 10, 17, 24 e 31 dias aps a
pulverizao em folhas de feijo de vagem........................................ 91

40
41

Artigo 4

Figura 1. Viabilidade de ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa


pulverizados com herbicidas registrados para a cultura do trigo........ 118

Figura 2. Viabilidade de pupas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa


pulverizados com herbicidas registrados para a cultura do trigo........ 119

Artigo 5

Figura 1. Viabilidade de ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa


pulverizados com fungicidas utilizando a mxima dosagem
recomendada para a cultura do trigo.................................................. 146

Figura 2. Viabilidade de pupal de Chrysoperla externa e Eriopis connexa


pulverizados com fungicidas utilizando a mxima dosagem
recomendada para a cultura do trigo.................................................. 147

376

42
43

377 Sumrio

Introduo Geral................................................................................................... 16

Artigo 01 - Seletividade de inseticidas registrados para a cultura do trigo


sobre larvas e adultos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa 22
Resumo.......................................................................................................... 23
Abstract.......................................................................................................... 24
Introduo...................................................................................................... 24
Material e Mtodos........................................................................................ 26
Resultados e Discusso................................................................................ 28
Concluses... 35
Referncias.................................................................................. 35

Artigo 02 - Seletividade de inseticidas a ovos e pupas dos predadores


Chrysoperla externa e Eriopis connexa na cultura do trigo
46
Resumo.......................................................................................................... 48
Abstract.......................................................................................................... 48
Introduo...................................................................................................... 49
Material e Mtodos........................................................................................ 51
Resultados e Discusso................................................................................ 53
Agradecimentos... 60
Referncias.................................................................................. 60

Artigo 03 - Persistncia de inseticidas registrados para a cultura do trigo


sobre larvas e adultos dos predadores Chrysoperla externa e Eriopis
connexa em condies de casa-de-vegetao 69
Resumo.......................................................................................................... 71
Abstract.......................................................................................................... 71
Introduo...................................................................................................... 72
Material e Mtodos........................................................................................ 74
Resultados e Discusso................................................................................ 78
Agradecimentos............................................................................................. 84
Referncias.................................................................................. 85

Sumrio (continuao)
44
45
46

Artigo 04 - Comparativo da seletividade de herbicidas utilizados na cultura


do trigo sobre os predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa 93
Resumo.......................................................................................................... 94
Abstract.......................................................................................................... 94
Introduo...................................................................................................... 95
Material e Mtodos........................................................................................ 97
Resultados e Discusso................................................................................ 100
Agradecimentos............................................................................................. 107
Referncias.................................................................................. 108

Artigo 05 - Seletividade de fungicidas registrados para a cultura do trigo


sobre os estgios imaturos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa 120

Resumo.......................................................................................................... 122
Abstract.......................................................................................................... 122
Introduo...................................................................................................... 122
Material e Mtodos........................................................................................ 124
Resultados e Discusso................................................................................ 126
Conclues. 133
Agradecimentos............................................................................................. 133
Referncias.................................................................................. 134

Concluses........................................................................................................... 148

Referncias........................................................................................................... 151

47
48
49 13
50

378 Introduo Geral


379
380
381 O trigo (Triticum aestivum L.) (Poaceae) uma das primeiras espcies
382domesticadas pelo homem e tem sido fundamental na base alimentar da humanidade.
383No Brasil, o trigo o cereal de inverno de maior importncia, sendo cultivado
384principalmente nos estados da regio Sul (Paran, Santa Catarina e Rio Grande do
385Sul). Sua rea de abrangncia, entretanto, atinge tambm os estados de Mato Grosso,
386Mato Grosso do Sul, Gois, Distrito Federal, So Paulo e Minas Gerais (CAIERO,
3872009).
388 Nos ltimos 30 anos, a rea de trigo no Brasil tem oscilado significativamente,
389consequncia de polticas econmicas inconsistentes e influncia de condies
390climticas adversas, principalmente na regio sul. Segundo a Companhia Nacional de
391Abastecimento (CONAB) na safra de 2016, o cereal foi cultivado em cerca de 2,11
392milhes hectares e apresentou uma produo estimada de 6,72 milhes de toneladas
393com uma produtividade mdia de 3.117 kg por hectare (CONAB, 2017).
394 Dentre os fatores que podem comprometer o rendimento e a qualidade da
395produo inclui-se a incidncia de pragas (insetos, doenas, plantas daninhas), as
396quais podem causar prejuzos, com importante impacto econmico (CUNHA et al.,
3972016). De acordo com o Sistema de Agrotxicos Fitossanitrios (AGROFIT, 2017), h
398registro de 45 insetos e 36 doenas que atacam as plantas e os gros de trigo da
399semeadura ps-colheita, sem considerar o complexo de plantas daninhas que ocorre
400nas lavouras.
401 Entre os insetos-praga que comprometem a produtividade da cultura, destacam-
402se os pulges, a lagarta-do-trigo, a lagarta-militar e o percevejo-barriga-verde

51
52 14
53

403(MASARO JNIOR et al., 2014). Os pulges se encontram entre as principais pragas


404da cultura de trigo, com destaque para Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758)
405(Hemiptera: Aphididae), Schizaphis graminum (Rondani, 1852) (Hemiptera: Aphididae)
406e Sitobion avenae (Fabricius, 1775) (Hemiptera: Aphididae) (SALVADORI e TONET,
4072001). O grande potencial dos pulges em causar dano econmico est relacionado
408alta capacidade reprodutiva e transmisso de viroses, como o nanismo amarelo da
409cevada (SALVADORI e TONET, 2001; SALVADORI, PEREIRA, VOSS, 2006; STAR,
410SAMPAIO, BUENO, 2007). As lavouras de trigo podem ser atacadas principalmente por
411trs espcies de lagartas, que se alimentam das folhas e de outros rgos da parte
412area das plantas, sendo Mythimna sequax Franclemont, 1951 (Lepidoptera:
413Noctuidae) e Mythimna adultera (Schaus, 1894) (Lepidoptera: Noctuidae), conhecidas
414pelo nome comum de lagarta-do-trigo e Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797)
415(Lepidoptera: Noctuidae), denominada lagarta-militar ou lagarta-do-cartucho-do-milho.
416Nessas mesmas regies onde ocorre S. frugiperda, esporadicamente, o trigo tambm
417pode ser atacado pelo curuquer-dos-capinzais, Mocis latipes (Guene, 1852)
418(Lepidoptera: Noctuidae) (MASARO JNIOR et al., 2014).
419 Dentre as principais plantas daninhas, que causam decrscimo na produo
420atravs da competio por recursos disponveis no meio, citam-se o azevm (Lolium
421multiforum), a aveia-preta (Avena strigosa), a nabia (Raphanus raphanistrum e
422Raphanus sativus), o cip-de-veado (Polygonum convolvulus), a erva-salsa (Bowlesia
423incana) e a buva (Conyza bonariensis e Conyza canadenses) (MARIANI e VARGAS,
4242012; LAMEGO, et al., 2013).
425 Segundo as indicaes tcnicas da cultura, entre as doenas que mais atacam a
426parte area das plantas de trigo so, o odio (Blumeria graminis), a mancha amarela
427(Drechslera tritici-repentis), a septoriose (Mycosphaerella graminicola), a mancha

54
55 15
56

428marrom (Bipolaris sorokiniana), a ferrugem da folha e do colmo (Puccinia triticina), a


429giberela (Gibberella zeae) e a brusone (Pyricularia grisea) (CUNHA et al., 2016).
430 Nesse sentido, o manejo fitossanitrio em lavouras de grande importncia, para
431minimizar os fatores antagnicos a produtividade da cultura. Para isso, o Manejo
432Integrado de Pragas (MIP) dispe de mtodos de controle que, de maneira individual
433ou associados, podem ser utilizados em diferentes nveis, seja para o controle de
434apenas uma espcie ou como estratgia de controle mltiplo de pragas em um sistema
435de produo, sendo esse o nvel mais elevado do programa (KOGAN, 1998). No
436entanto, o controle qumico, atravs do uso indiscriminado de agrotxicos,
437frequentemente empregado no combate destas pragas, e a elevada eficincia desse
438mtodo de controle o torna muito atrativo por parte dos produtores (FOERSTER, 2002).
439 Os inimigos naturais minimizam a necessidade da interveno exercida pelo ser
440humano no controle de pragas, entretanto, na agricultura, somente em algumas
441situaes o controle biolgico exercido de forma natural pelos inimigos naturais pode
442controlar as pragas sem a utilizao de agrotxicos (DEGRANDE et al., 2002; CZEPAK
443et al., 2005). A utilizao de agrotxicos seletivos a inimigos naturais imprescindvel
444para o sucesso de programas MIP, para a manuteno dos inimigos naturais existentes
445no cultivo e, ou, pela criao e liberao de predadores, patgenos e parasitoides
446(FERNANDES, BUSSOLI, DEGRANDE, 1999; TORRES et al., 2007).
447 Na Embrapa Trigo, em 1978, iniciou-se o programa de controle biolgico de
448pulges de trigo. Com base no mtodo clssico de controle biolgico, foram
449introduzidas 14 espcies de himenpteros parasitides e duas espcies de joaninhas
450predadoras de pulges (GASSEN, 1999). A meta inicial do programa de controle
451biolgico foi contribuir com 10 a 15 % de mortalidade dos pulges que atacam a cultura
452do trigo. Essa meta foi amplamente ultrapassada, pois aps a introduo e adaptao

57
58 16
59

453dos parasitides, houve acentuada reduo das populaes de pulges que se


454mantiveram abaixo dos nveis de dano econmico para a cultura.
455 Segundo Gassen (1988), entre as espcies de predadores observadas com
456maior freqncia no trigo, destacam-se: Coccinellina ancoralis Germar, 1824
457(Coleoptera: Coccinellidae), Coleomegilla quadrifasciata (Schnherr, 1808) Germar,
4581824 (Coleoptera: Coccinellidae), Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763) (Coleoptera:
459Coccinellidae), Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae),
460Hippodamia convergens (Guerin-Meneville, 1842) (Coleoptera: Coccinellidae),
461Hyperaspis sp., Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (Coleoptera: Coccinelidae), Scymmus
462sp. e outras encontradas esporadicamente. Ainda, importante ressaltar que
463crisopdeos como Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae), por
464serem predadores vorazes de pulges tem ocorrncia frequente na cultura do trigo
465(CNOVAS e FERREIRA, 2004; ZANINI, 2004).
466 O gnero Chrysoperla destaca-se pela ampla distribuio geogrfica, ocorrncia
467em habitats variados, polifagia, grande capacidade de busca e alta voracidade, alm de
468elevado potencial de reproduo, facilidade de criao em laboratrio e tolerncia a
469alguns produtos fitossanitrios, demonstrando o alto potencial destes insetos para
470programas de controle biolgico (COSTA, CARVALHO, SOUZA, 2003). Na regio
471Neotropical, destaca-se a espcie C. externa, ocorrendo naturalmente em vrias
472culturas de interesse econmico (FREITAS, 2002). No Brasil, C. externa ocorre em
473diversos agroecossistemas, exercendo importante papel no controle populacional de
474caros, cochonilhas, pulges e ovos e lagartas de lepidpteros (FONSECA,
475CARVALHO, SOUZA, 2001; SOARES et al., 2003; BORTOLI, CAETANO, MURATA,
4762006; SILVA et al., 2006).

60
61 17
62

477 A joaninha E. connexa apresenta elevado potencial bitico, polifagia, e predao


478durante os estgios larvais e adulto, o que constituem caractersticas importantes
479desse predador no controle biolgico dos insetos praga. No campo, joaninhas podem
480se alimentar de pulges, aleirodideos, cochonilhas, caros, ovos de insetos e larvas de
481lepidpteros e colepteros (RESENDE et al., 2015; WEBER e LUNDGREN, 2009).
482Ainda, segundo Gassen (1988), E. connexa, apresenta grande eficincia no controle de
483pulges na cultura do trigo, sendo capaz de consumir aproximadamente 43 afideos
484diriamente.
485 A preservao dos inimigos naturais nas lavouras de suma importncia para o
486MIP, pois o controle biolgico exercido por estes ajuda a manter o nvel populacional
487das pragas baixo, se constituindo em uma alternativa ao controle qumico. Uma vez
488que a suspenso total do uso de agrotxicos no possvel na cultura do trigo, estes
489devem ser usados de forma racional. Uma das maneiras de se buscar a preservao
490dos inimigos naturais consiste no uso de agrotxicos seletivos, que reduzam a
491populao da praga a um nvel abaixo do nvel de dano econmico, sem causar efeitos
492deletrios sobre a entomofauna benfica. A compatibilizao de mtodos de controle
493deve ser levada em conta em programas de manejo integrado, sendo que a integrao
494entre os mtodos biolgico e qumico somente possvel com o uso de substncias
495seletivas aos organismos benficos (CARVALHO, 2002). Neste contexto, a realizao
496de estudos de seletividade de agrotxicos se faz necessria, a fim de se identificar
497compostos menos impactantes aos inimigos naturais e assim viabilizar o controle
498biolgico.
499 Com o objetivo de aprimorar os estudos de seletividade de pesticidas a
500organismos benficos por meio da cooperao cientfica internacional, foi formado em
5011974 o Working Group Pesticides and Beneficial Arthropods da International

63
64 18
65

502Organization for Biological Control of Noxious Animals and Plants (IOBC), permitindo o
503intercmbio de resultados entre pases e economizando recursos utilizados nas
504repeties de testes (HASSAN, 1994). Uma sequncia de avaliaes que incluem
505inmeros testes laboratoriais, de persistncia e semicampo ou campo recomendada
506pelo grupo da IOBC, por entender que um nico mtodo no provm informao
507suficiente para determinar os efeitos colaterais dos agrotxicos, sendo que, os que no
508apresentarem toxicidade em laboratrio, certamente no iro apresentar a nvel de
509campo, sendo desnecessrios testes de semicampo e campo (HASSAN, 1989, 1994).
510De acordo com as diretrizes da IOBC, os mtodos normalizados se baseiam em utilizar
511as formulaes comerciais, expondo os inimigos naturais mxima dosagem de
512campo recomendada para a cultura, sendo os agrotxicos classificados em classes de
5131 (incuo) a 4 (nocivo). Para os agrotxicos que no se mostrarem incuos em
514bioensaios de laboratrio, se faz necessrio a realizao de estudos subsequentes de
515seletividade em condies de semicampo (verificao da persistncia biolgica) e
516campo, para s assim comprovar a nocividade destes produtos ao inimigo natural. Vogt
517(1994) e Viuela, Hndel e Vogt et al. (1996) verificaram que inseticidas considerados
518txicos em laboratrio foram incuos no campo, demonstrando a importncia da
519realizao da seqncia completa de testes preconizada pela IOBC. Apesar dos
520estgios larval e adulto serem os mais importantes devido a predao e disperso,
521respectivamente, os estgios de ovo e pupa de C. externa e E. connexa no devem ser
522desconsiderados em testes de seletividade, pois qualquer impacto negativo em um
523destes estgios pode comprometer o desenvolvimento e o estabelecimento de
524populaes dos predadores em um agroecossistema.
525 Trabalhos envolvendo seletividade na cultura do trigo foram realizados por Eichler
526e Reis (1976) utilizando os predadores C. sanguinea e E. connexa. No entanto, o

66
67 19
68

527estudo foi realizado na dcada de 70, avaliando os inseticidas sobre ovos, larvas,
528pupas a adultos, utilizando uma metodologia que at ento no era padronizada, sendo
529a classificao de seletividade dos inseticidas dada por uma escala proposta por
530Bartlett (1963). importante ser ressaltado que uma grande quantidade de agrotxicos
531novos foi lanada no mercado ao longo desse tempo, sem qualquer informao quanto
532a seletividade utilizando-se metodologias da IOBC propostas aos predadores C.
533externa e E. connexa.
534 Ainda, importante ressaltar que os resultados obitos por Eichler e Reis (1976)
535apesar de antigos, so utilizados nas indicaes tcnicas da cultura do trigo (CUNHA et
536al., 2016), informando a classificao de toxicidade de alguns inseticidas sobre C.
537sanguinea e E. connexa. Assim, faz-se necessrio que novos testes avaliem a
538seletividade de agrotxicos sobre todas as fases de desencolvimento dos predadores
539na cultura do trigo, em especial os predadores C. externa e E. connexa que so alvo do
540presente estudo, determinando quais as fases mais sucetveis ou mais resistentes, e
541quais os agrotxicos so seletivos ou quais apresentam efeitos colaterais aos
542predadores, gerando resultados que podem ser utilizados em novas indicaes
543tcnicas da cultura do trigo.
544 Neste contexto, este trabalho teve como objetivo conhecer a seletividade de
545agrotxicos registrados para a cultura do trigo sobre os predadores C. externa e E.
546connexa atravs de bioensaios em laboratrio expondo larvas, ovos e pupas e adultos
547aos resduos dos agrotxicos, alm de avaliar em casa de vegetao a persistncia
548biolgica (durao da atividade nociva) de inseticidas sobre larvas e adultos destes
549dois predadores.

69
70

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560 ARTIGO 01 Revista Ceres
561
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563
564 Seletividade de inseticidas registrados para a cultura do trigo sobre larvas e
565 adultos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
566
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568
569

570 RAFAEL ANTONIO PASINI, ANDERSON DIONEI GRTZMACHER, JULIANO


571 DE BASTOS PAZINI, MATHEUS RAKES, FLAVIO AMARAL BUENO,
572 FRANCIELE SILVA DE ARMAS
573

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576

577
578
579

71
72 23
73

580 Seletividade de inseticidas registrados para a cultura do trigo sobre larvas e


581 adultos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
582
583 Side effects of insecticides registered for wheat crop on larvae and adults of
584 Chrysoperla externa and Eriopis connexa
585
586 Rafael Antonio Pasini2*,1 Anderson Dionei Grtzmacher2, Juliano de Bastos Pazini2,
587 Matheus Rakes2, Flavio Amaral Bueno2, Franciele Silva de Armas2
588
589Resumo O estudo avaliou a seletividade de 15 inseticidas registrados para a cultura
590do trigo sobre larvas e adultos dos predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa.
591Os inseticidas foram pulverizados em placas de vidro utilizando a mxima dosagem
592recomendada para a cultura do trigo, sendo posteriormente montadas as arenas de
593exposio. Foi utilizada a escala da IOBC para a classificao dos inseticidas quanto a
594sua seletividade a larvas e adultos dos predadores. O inseticida diflubenzuron SC foi o
595nico inseticida considerado levemente nocivo (classe 2) as larvas de E. connexa, sendo
596todos os outros inseticidas considerados nocivos (classe 4) a ambos os predadores. Os
597inseticidas inibidores da biossntese de quitina diflubenzuron SC, diflubenzuron WP,
598lufenuron e triflumuron apresentaram foram incuos aos adultos de C. externa e E.
599connexa. Os inseticidas piretroides foram considerados nocivos (classe 4) aos adultos de
600C. externa. O predador E. connexa apresentou 27,50% de mortalidade a beta-ciflutrina
601sendo considerado incuo (classe 1), enquanto e etofenproxi e zeta-cipermetrina foram
602considerados levemente nocivos (classe 2) aos adultos do predador. A mistura
603imidacloprido+beta-ciflutrina foi modernamente nocivo (classe 3) a E. connexa e
604nocivo (classe 4) a C. externa. Os inseticidas metomil, tiametoxam+lambda-cialotrina A
605e B apresentaram alta toxicidade a ambos os predadores sendo todos considerados
606nocivos (classe 4) a C. externa e E. connexa. O crisopdeo C. externa apresentou maior
607sensibilidade aos inseticidas quando comparado a E. connexa.

608Palavras-Chave: Crisopdeo; joaninha; controle biolgico; controle qumico; Triticum


609aestivum.

7411Este trabalho parte da tese de doutorado do primeiro autor.


752Universidade Federal de Pelotas, Departamento de Fitossanidade, Rio Grande do Sul, Pelotas, Brasil.
76rafa.pasini@yahoo.com.br; adgrutzm@ufpel.edu.br; julianopazzini@hotmail.com;
77matheusrakes@hotmail.com; flavioamaralbueno@gmail.com; frandearmas@gmail.com
78*Autor para correspondncia: rafa.pasini@yahoo.com.br

79
80 24
81

610
611Abstract - The study evaluated the selectivity of 15 insecticides registered for wheat
612crop on larvae and adults of the predators Chrysoperla externa and Eriopis connexa.
613The insecticides were sprayed onto glass plates using the maximum recommended
614dosage for wheat, being subsequently assembled the exposure arenas. The IOBC scale
615was used to classify insecticides for their selectivity to larvae and adults of the
616predators. The insecticide diflubenzuron SC was the only insecticide considered to be
617slightly harmful (class 2) to larvae of E. connexa, all the other insecticides being
618considered harmful (class 4) to both predators. The chitin biosynthesis inhibitors
619diflubenzuron SC, diflubenzuron WP, lufenuron and triflumuron caused reduced
620mortality to adults of C. externa and E. connexa. The pyrethroid insecticides were all
621considered harmful (class 4) to the adults of C. externa. The predator E. connexa
622showed 27.50% of mortality to beta-cyfluthrin being considered innocuous (class 1),
623whereas etofenproxi and zeta-cypermethrin were considered slightly harmful (class 2) to
624the adults of this predator. The mixture imidacloprid+beta-cyfluthrin was modernly
625harmful (class 3) to E. connexa and harmful (class 4) to C. externa. The insecticides
626methomyl, thiamethoxam+lambda-cyhalothrin A and B were considered harmful (class
6274) to C. externa and E. connexa. The crisopid C. externa showed greater sensitivity to
628insecticides when compared to E. connexa.
629Key-Words: Crisopid; ladybug; biological control; chemical control; Triticum aestivum.
630
631INTRODUO
632 A cultura do trigo serve de alimento a uma variada gama de insetos-praga, entre os
633principais destacam-se os pulges, cors e lagartas. No manejo desses insetos-praga o
634mtodo qumico o mais empregado, sendo geralmente utilizados inseticidas de amplo
635espectro de ao (Cunha et al., 2016).
636 O controle biolgico natural de grande importncia para o equilbrio das
637populaes de insetos-praga, reduzindo o uso de inseticidas e contribudo para a
638sustentabilidade do agroecossistema, principalmente na cultura do trigo onde podem ser
639encontrados um elevado nmero de inimigos naturais (Gassen, 1999; Bortolotto et al.,
6402016).
641 Dentre os agentes de controle biolgico de insetos-praga presentes na cultura do
642trigo, o crispideo Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) e a
643joaninha Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae) ocupam papel de

82
83 25
84

644destaque (Gassen, 1999; Moraes et al., 2004). C. externa um predador generalista em


645sua fase larval, que pode se alimentar de ovos e pequenas larvas de lepidpteros,
646pulges, cochonilhas, moscas brancas e psildeos (Auad et al., 2007; Pappas et al.,
6472011). A joaninha E. connexa apresenta elevado potencial bitico, polifagia, e predao
648durante os estgios larvais e adulto, o que constituem caractersticas importantes desse
649predador no controle biolgico dos insetos praga. No campo, joaninhas podem se
650alimentar de pulges, aleirodideos, cochonilhas, caros, ovos de insetos e larvas de
651lepidpteros e colepteros (Resende et al., 2015). No mbito da cultura do trigo C.
652externa e E. connexa podem se alimentar de uma grande quantidade de insetos-praga,
653especialmente do complexo de pulges que ocorre nessa cultura (Gassen, 1999; Moraes
654et al., 2004).
655 O controle biolgico um importante componente do Manejo Integrado de Pragas
656(MIP), sendo que para a preservao dos inimigos naturais, essencial que sejam
657priorizados no momento do controle dos insetos-praga inseticidas seletivos aos inimigos
658naturais presentes na cultura (Reddy, 2016). Entretanto, o uso indiscriminado de
659inseticidas na cultura do trigo reduz as populaes de inimigos naturais, afetando
660diretamente os inimigos naturais de insetos praga presentes no cultivo.
661 Apesar da importncia da seletividade pouco se conhece a este respeito para a
662cultura do trigo, tendo-se como base somente o trabalho realizado por Eichler & Reis
663(1976) que estudaram a seletividade de inseticidas para as espcies Cycloneda
664sanguinea (Linnaeus, 1763) (Coleoptera: Coccinellidae) e E. connexa. Esse estudo foi
665realizado a mais de 40 anos e com inseticidas antigos, sendo que uma grande quantidade
666de novos inseticidas foi lanada no mercado nesse perodo, sem qualquer informao
667quanto a sua seletividade sobre a fase larval e adulta dos predadores C. externa e E.
668connexa.
669 Assim, estudos que abordem a seletividade de inseticidas aos inimigos naturais
670dessa cultura utilizando a metodologia proposta pela "International Organization for
671Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC) West
672Palaearctic Regional Section (WPRS)" so de extrema importncia, e inseticidas que
673sejam seletivos precisam ter seu uso priorizado pelos agricultores, tendo em vista que na
674cultura do trigo controle biolgico um dos casos de sucesso no Brasil (Salvadori &
675Salles, 2002). Neste trabalho, estudou-se a seletividade de quinze inseticidas registrados
676para o controle de insetos-praga na cultura do trigo sobre larvas e adultos dos
677predadores C. externa e E. connexa.

85
86 26
87

678
679MATERIAL E MTODOS
680
681 Os bioensaios foram conduzidos em laboratrio a partir de adaptaes da
682metodologia estabelecida pela IOBC para a espcie Chrysoperla carnea (Stephens,
6831836) (Neuroptera: Chrysopidae) e Coccinella septempunctata (Linnaeus, 1758)
684(Coleoptera: Coccinellidae) (Schmuck et al., 2000; Vogt et al., 2000).
685
686Insetos
687 As larvas e adultos C. externa e E. connexa utilizados nos bioensaios foram
688provenientes de criaes estabelecidas em laboratrio (temperatura de 251C, umidade
689relativa 7010% e fotofase 14 horas), onde as larvas dos predadores C. externa e E.
690connexa foram alimentadas ad libitum com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879)
691(Lepidoptera: Pyralidae) e os adultos de C. externa com uma dieta artificial, conforme
692descrito por Carvalho & Souza (2000) e Vogt et al. (2000) e os adultos de E. connexa
693com ovos de A. kuehniella e mel ad libitum (Silva et al., 2009).
694
695Inseticidas
696 Foram avaliados sobre as larvas e adultos de C. externa e E. connexa 15
697inseticidas (Tabela 1) registrados no Agrofit (2015) para a cultura do trigo. Cada
698bioensaio foi composto alm dos inseticidas testados por uma testemunha negativa
699(ausncia de inseticida). As dosagens utilizadas foram as mximas recomendadas para a
700cultura, ajustadas para corresponder a um volume de calda de 200 L.ha -1, utilizando-se
701um pulverizador pressurizado a CO2, com bico de aplicao de jato plano uniforme
702(Teejet XR110015EVS). A presso de trabalho utilizada na pulverizao foi de
703aproximadamente 50 psi, o que correspondeu a um depsito de calda de 20,2 mg.cm -2
704(Schmuck et al., 2000; Vogt et al., 2000).
705
706
707Bioensaios com larvas
708 Os bioensaios consistiram na exposio de larvas de C. externa e E. connexa a
709resduos secos dos inseticidas, que foram pulverizados sobre placas de vidro com
710dimenso de 50 x 41 cm. Larvas de primeiro nstar (1-2 dias de idade) foram
711adicionadas s arenas, ficando em contato com os inseticidas at a emergncia dos

88
89 27
90

712adultos. Cada tratamento consistiu de duas placas com 20 arenas cada, totalizando 40
713insetos, sendo cada inseto considerado uma repetio. Os tratamentos foram
714indidualizados seguindo um esquema interiamente casualizado.
715 Nos tratamentos onde a mortalidade acumulada foi 50%, realizou-se a avaliao
716da performance reprodutiva (fecundidade e fertilidade) dos adultos. Os adultos oriundos
717das larvas expostas aos agroqumicos foram agrupados em gaiolas com as mesmas
718dimenses e condies das usadas para criao. Uma semana aps a realizao das
719primeiras posturas, foi feita a sexagem dos adultos e realizadas de 4 a 6 coletas dos ovos
720de C. externa e 10 coletas dos ovos de E. connexa, depositados num intervalo de 24
721horas. O nmero total de ovos de cada coleta foi mensurado e dividido pelo nmero de
722fmeas na gaiola a fim de se determinar a fecundidade mdia (nmero de ovos por
723fmea e dia). As mdias de fecundidade e fertilidade obtidas a partir de cada coleta
724foram calculadas e comparadas com as mdias de fecundidade e fertilidade obtidas na
725testemunha de cada bioensaio.
726
727Bioensaios com adultos
728 Aps a secagem da calda, as placas de vidro pulverizadas serviram de fundo e
729cobertura na confeco das gaiolas para exposio dos insetos. Cada gaiola foi
730composta por um anel de metacrilato (10 cm de dimetro x 3 cm de altura), com 5
731orifcios de 1,3 cm de dimetro fechados com tecido tipo voile para permitir a
732ventilao, um orifcio com as mesmas dimenses para conexo da bomba de suco de
733vapores txicos e um orifcio menor (0,8 cm), por onde foi fornecida gua aos insetos. A
734dieta artificial dos adultos foi fornecida lateralmente na gaiola para C. externa e em tiras
735de papel canon para E. connexa em quantidade suficiente para a realizao do
736bioensaio.
737 Aps a confeco das gaiolas, adultos do predador previamente separados por
738sexo, com aproximadamente uma semana de idade foram adicionados as gaiolas de
739exposio. Cada tratamento consistiu de quatro gaiolas contendo cada uma cinco casais,
740sendo cada gaiola considerada uma repetio no delineamento inteiramente casualizado.
741A mortalidade acumulada (nmero de insetos mortos) de machos e fmeas, assim como
742a mortalidade geral foram avaliadas as 24, 72 e 120 horas aps a exposio dos insetos
743aos inseticidas.
744
745Classificao quanto a seletividade

91
92 28
93

746 A mortalidade larval, a reduo na ecloso de larvas e a reduo na emergncia


747de adultos foram corrigidas pela frmula de Schneider-Orelli (Pntener, 1981), e o
748efeito total de cada inseticida para pupas foi calculado por meio da frmula: E = 100% -
749(100% - R.E.A%) x R1 x R2, em que: E = efeito total (%); R.E.A.% = reduo na
750emergncia de adultos; R1 = razo entre a mdia diria de ovos ovipositados por fmea
751tratada e no tratada e R2 = razo entre a viabilidade mdia de ovos ovipositados por
752fmea tratada e no tratada (Vogt et al., 1992). Os inseticidas foram classificados para a
753fase de ovo em funo da reduo na ecloso de larvas, enquanto que para larvas e
754pupas a classificao se deu em funo do efeito total, conforme proposto pela IOBC,
755em: 1) incuo (<30%); 2) levemente nocivo (30-79%); 3) moderadamente nocivo (80-
75699%) e 4) nocivo (>99%).
757
758Anlises estatsticas
759 Os valores obtidos referentes as mdias de fecundidade e fertilidade de adultos
760advindos de larvas expostas aos resduos e do nmero de mdio de adultos foram
761submetidos a anlise de varincia, e as mdias foram comparadas pelo teste de Scott-
762Knott, a um nvel de 5% de probabilidade de erro. Utilizou-se o software estatstico R
7633.2.2 (R Development Core Team, 2016) para a execuo das anlises.
764
765Resultados e Discusso
766
767Efeito sobre larvas de primeiro nstar
768 Verificou-se neste estudo que os inibidores da quitina-biossntese de tipo 0
769(lufenuron, diflubenzuron SC e WP e triflumuron) foram altamente nocivas (classe 4) s
770larvas do primeiro instar de C. externa e E. connexa, pois esses inseticidas causaram
771100% de mortalidade antes que as larvas atingissem o segundo instar. Apesar de
772diflubenzuron SC ter causado 100% de mortalidade as larvas de primeiro nstar de C.
773externa, o inseticida apresentou 17,50% de mortalidade larval para o predador E.
774connexa (Tabela 2). No entanto, o inseticida afetou significativamente a fecundidade e
775fertilidade do predador, gerando um efeito total de 68,16 %, sendo classificado como
776levemente nocivo (classe 2) a E. connexa (Tabela 2).
777 Os resultados obtidos no presente estudo demonstrando a alta toxicidade dos
778inseticidas reguladores de crescimento so semelhantes aos observados em larvas do
779primeiro instar de C. externa, C. carnea, Ceraeochrysa cincta (Schneider, 1851)

94
95 29
96

780(Neuroptera: Chrysopidae), Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera:


781Chrysopidae), e tratadas com diflubenzuron, lufenuron e triflumuron (Carvalho et al.,
7822002; Medina et al., 2003; Godoy et al., 2004b; Hussain et al., 2012; Mohammadi et
783al., 2014; Rugno et al., 2016; Ono et al., 2017). Diflubenzuron e lufenuron tambm
784foram altamente txicos para larvas de primeiro instar de Harmonia axyridis (Pallas,
7851773) (Coleoptera: Coccinellidae) (Ruiz-Sanchez et al., 2010) e ninfas de primeiro
786estdio de Orius laevigatus (Fieber, 1860) (Hemiptera: Anthocoridae) (Van de Veire et
787al., 1996) e Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Heteroptera: Pentatomidae)
788(Evangelista et al., 2002). Esses inseticidas pertencem ao grupo Benzoilfenilureia e tm
789sido considerados altamente prejudiciais para os estgios imaturos de diferentes
790espcies, e a grande suscetibilidade larval se d devido a atividade desses inseticidas no
791sistema endcrino, causando a disrupo dos processos de crescimento e
792desenvolvimento do inseto (Schneider et al., 2004; Ono et al., 2017). Entretanto, com
793relao a baixa mortalidade observada para diflubenzuron SC em larvas de E. connexa,
794supe-se que diferenas entre a formulao WP e SC possam ter influenciado na baixa
795toxicidade entre os inseticidas j que a formulao WP causou a total mortalidade das
796larvas de E. connexa. Ainda, podem ser citados entre alguns dos fatores para baixa
797toxicidade do inseticida, a baixa penetrao cuticular, maior atividade de enzimas
798esterases e oxidases, alm de menor sensibilidade do sitio de ao, que podem ter
799contribudo para a degradao do ingrediente ativo, diminuindo os nveis de
800susceptibilidade das larvas ao inseticida (Ishaaya & Casida, 1981).
801 Os inseticidas piretroides sem exceo causaram a total mortalidade de larvas de
802primeiro instar de C. externa e E. connexa sendo classificados como nocivos (classe 4)
803(Tabela 2). Resultados similares foram encontrados por Michaud & Grant (2003)
804avaliando os inseticidas permetrina e zeta-cipermetrina aplicados sobre larvas dos
805coccineldeos Curinus coeruleus (Mulsant, 1850), C. sanguinea, H. axyridis e Olla v-
806nigrum (Mulsant, 1866) (Coleoptera: Coccinellidae) e do crisopdeo Chrysoperla
807rufilabris (Burmeister, 1839) (Neuroptera: Chrysopidae), obtiveram 100% de
808mortalidade larval. Cosme et al. (2007) obtiveram como no presente estudo 100% de
809mortalidade para larvas de C. sanguinea quando as mesmas foram diretamente
810pulverizadas com o inseticida lambda-cialotrina.
811 O inseticida carbamato metomil tambm apresentou alta mortalidade larval para
812ambas as espcies testadas sendo classificado como nocivo (classe 4) a C. externa e E.
813connexa (Tabela 2). Michaud & Grant (2003) avaliando o inseticida metomil aplicado

97
98 30
99

814sobre larvas dos coccineldeos C. coeruleus, C. sanguinea, H. axyridis e O. v-nigrum e


815do crisopdeo C. rufilabris, obtiveram 100% de mortalidade larval. Da mesma forma
816Eichler e Reis (1976) testando o inseticida metomil diretamente aplicados sobre as
817larvas de E. connexa tambm obtiveram como no presente estudo 100% de mortalidade
818a larval. Segundo Grafton-Cardwell & Gu (2003) os neonicotinoides imidacloprido e
819tiametoxam causaram 100% de mortalidade as larvas de Rodolia cardinalis (Mulsant,
8201850) (Coleoptera: Coccinellidae) atravs de exposio residual. Tambm para o
821inseticida neonicotinoide em mistura como piretroide imidacloprido+beta-ciflutrina,
822Pedroso et al. (2012) obtiveram os mesmos resultados obtidos no presente estudo para o
823predador C. sanguinea.
824 A suscetibilidade dos inimigos naturais em relao a inseticidas varia com o
825estdio de desenvolvimento dos organismos testados, sendo geralmente os estdios
826imaturos mais suscetveis que os adultos (Grafton-Cardwell & Gu 2003; Schneider et
827al. 2004). Essa diferena pode estar associada a uma cutcula mais fina e mais
828permevel de estdios imaturos, com menor teor de quitina adicionada e de processos
829enzimticos de detoxificao menos ativos em comparao com o estgio adulto (Ono
830et al. 2017).
831 A falta de seletividade de alguns inseticidas, entretanto, pode ser explicada em
832funo de seu modo de ao, ou seja, conforme a ao do ingrediente ativo nos
833processos fisiolgicos e bioqumicos no corpo dos insetos. Os inseticidas classificados
834como neurotxicos, tais como carbamatos que atuam na transmisso sinptica ou
835piretroides que atuam na transmisso axnica, causam a morte dos insetos pela
836hiperexcitao do sistema nervoso, seja pelo contato ou pela ingesto do ingrediente
837ativo. J o grupo qumico dos neonicotinoides, que tambm atuam na transmisso
838sinptica, causam a mortalidade dos insetos devido ativao persistente dos receptores
839nicotnicos da acetilcolina e consequente hiperexcitao do sistema nervoso (Omoto,
8402000).
841
842Efeito sobre adultos
843 O inseticida tiametoxam apresentou mortalidade de machos significativamente
844superior a de fmeas de C. externa (Tabela 3) as 24 horas aps a exposio aos resduos
845secos, j para E. connexa, as 72 horas aps a exposio (Tabela 5) beta-ciflutrina
846apresentou mortalidade de machos significativamente superior a de fmeas, enquanto
847permetrina apresentou mortalidade de fmeas significativamente superior a de machos.

100
101 31
102

848 O presente estudo avaliou a seletividade entre machos e fmeas dos predadores C.
849externa (Tabela 3) e E. connexa (Tabela 5). A diferenciao entre a mortalidade de
850machos e fmeas em estudos deste tipo se faz necessria, pois seus resultados se
851constituem em informaes de fundamental importncia para o MIP uma vez que a
852menor susceptibilidade das fmeas a certos inseticidas como observado para os
853inseticidas reguladores de crescimento para C. externa e E. connexa e de alguns
854piretroides para E. connexa pode contribuir para a manuteno da populao destes
855predadores nas lavouras de trigo contribuindo para o controle biolgico natural de
856pragas na cultura.
857 Os inseticidas reguladores de crescimento diflubenzuron SC, diflubenzuron WP,
858lufenuron e triflumurom apresentaram nmero de insetos mortos significativamente
859semelhante ao tratamento testemunha tanto para C. externa (Tabela 4) como para E.
860connexa (Tabela 6) as 24, 72 e 120 horas aps a exposio. Esse fato tambm foi
861observado para o piretroide beta-ciflutrina na avaliao as 120 horas aps a exposio e
862para etofenproxi e zeta-cipermetrina na avaliao as 72 horas aps a exposio.
863 Com relao as mortalidades e a classificao de toxicidade dos inseticidas as 24,
86472 e 120 horas aps a exposio residual dos adultos de C. externa (Tabela 4) e de E.
865connexa (Tabela 6), pde-se observar que os inseticidas reguladores de crescimento
866diflubenzuron SC, diflubenzuron WP, lufenuron e triflumuron apresentaram reduzida
867mortalidade sobre os adultos de C. externa (Tabela 4) e E. connexa (Tabela 6) fato que
868pode ser observado tanto as 24, 72 como 120 horas aps a contato residual com os
869inseticidas, sendo considerados incuos (classe 1) aos adultos de ambos os predadores.
870Nesse sentido, Ono et al. (2017) verificaram a ausncia de mortalidade de adultos de C.
871cubana quando os mesmos foram expostos aos resduos de diflubenzuron e lufenuron.
872Este fato tambm foi observado por Godoy et al. (2004a), que observaram
873sobrevivncia de 100% dos adultos de C. externa expostos a lufenuron, e por Pedroso et
874al. (2011) que constataram a ausncia de mortalidade para adultos de C. sanguinea
875diretamente pulverizados com o inseticida triflumuron.
876 A seletividade de diflubenzuron SC e WP, lufenuron e triflumuron pertencentes ao
877grupo qumico das Benzoilurias possivelmente se deva ao modo de ao dos
878inseticidas, sendo que os mesmos so inibidores da biossntese de quitina, os quais
879apresentam principalmente atividade ovicida e larvicida. (Omoto, 2000). Inseticidas
880reguladores de crescimento apresentam a capacidade de matar especificamente o inseto-
881alvo e preservar os agentes de controle biolgico, visto que os hormnios que

103
104 32
105

882desencadeiam o processo fisiolgico da muda diferem entre ordens taxonmicas dos


883insetos, o que comumente ocorre entre pragas e seus inimigos naturais, alm disso, tais
884compostos afetam estgios imaturos de insetos durante todo o processo de muda e,
885como isso, adultos de espcies no-alvo, como insetos predadores, raramente so
886afetados (Bastos et al., 2006).
887 O neonicotinoide tiametoxam apresentou 77,50% de mortalidade as 24 horas,
888porm a partir da avaliao as 72 horas foi constatada 100% de mortalidade sendo o
889inseticida considerado como nocivo (classe 4) aos adultos do crisopdeo e como
890moderadamente nocivo (classe 3) para a joaninha (Tabelas 4 e 6). Godoy et al. (2010)
891observaram que quando adultos de C. externa e C. cubana foram pulverizados com
892tiametoxam houve 100% de mortalidade aos adultos at quatro dias aps a aplicao,
893classificando o inseticida como nocivo (classe 4) aos adultos de ambas as espcies.
894Tiametoxam tambm se mostrou extremamente txico quando testado sobre adultos do
895coccineldeo Serangium japonicum (Chapin, 1940) (Coleoptera: Coccinellidae) (Yao et
896al., 2015), sendo que Rocha et al. (2010) verificaram que adultos de Cryptolaemus
897montrouzieri (Mulsant, 1850) (Coleoptera: Coccinellidae) apresentaram 93% de
898mortalidade quando expostos ao contato residual com o inseticida, similarmente aos
89995% de mortalidade obtido no presente estudo para E. connexa.
900 O inseticida neonicotinoide em mistura com piretroide, imidacloprido+beta-
901ciflutrina apresentou 80% de mortalidade j as 24 horas aps ao contato residual para os
902adultos de C. externa, sendo que as 72 e 120 horas ocorreu a total mortalidade dos
903adultos, j tiametoxam+lambda-cialotrina A e tiametoxam+lambda-cialotrina B
904apresentaram a total mortalidade dos adultos j as 24 horas aps o contato com os
905resduos dos inseticidas (Tabela 4), sendo as 120 horas todos os inseticidas foram
906considerados nocivos (classe 4) aos adultos do referido predador. Para E. connexa
907observou-se que os inseticidas em mistura causaram mortalidade superior a 67% para os
908trs inseticidas logo as 24 horas aps a exposio, sendo que na ltima avaliao, as 120
909horas, imidacloprido+beta-ciflutrina apresentou 95% de mortalidade dos adultos sendo
910considerado moderadamente nocivo (classe 3), j tiametoxam+lambda-cialotrina A e
911tiametoxam+lambda-cialotrina B apresentaram 100% de mortalidade e foram
912classificados como nocivos (classe 4) aos adultos de E. connexa (Tabela 6). Nesse
913sentido, Leite et al. (2010) observaram a total mortalidade dos adultos de C. sanguinea
914quando os adultos do predador foram expostos ao contato residual com o inseticida
915imidacloprido+beta-ciflutrina aplicado sobre plantas de algodoeiro, resultado similar ao

106
107 33
108

916obtido por Pedroso et al. (2011) com a pulverizao direta de imidacloprido+beta-


917ciflutrina sobre os adultos da mesma espcie. Rocha et al. (2010) verificaram que
918quando adultos de C. montrouzieri foram expostos ao contato residual com
919imidacloprido 90% dos insetos acabaram sucumbindo ao inseticida. Como no presente
920estudo, onde tiametoam+lambda-cialotrina causaram a total mortalidade de C. externa e
921E. connexa (Tabelas 4 e 6), Redoan et al. (2013) obtiveram 100% de mortalidade
922quando adultos de Doru luteipes (Scudder, 1876) (Dermaptera: Forficulidae) foram
923expostos ao contato com o inseticida tiametoam+lambda-cialotrina.
924 Os inseticidas piretroides beta-ciflutrina, etofenproxi, lambda-cialotrina,
925permetrina e zeta-cipermetrina apresentaram 100% de mortalidade aos adultos de C.
926externa logo as 24 horas aps o contato com os resduos txicos e por isso foram
927considerados como nocivos (classe 4) aos adultos de C. externa (Tabela 4). O inseticida
928gama-cialotrina, no entanto, apresentou 50% de mortalidade as 24 horas, 92,50% de
929mortalidade s 72 horas e na ltima avaliao as 120 horas foi constatada a total
930mortalidade de todos os insetos adultos em avaliao, sendo considerado como nocivo
931(classe 4) aos adultos de predador. Esses resultados esto de acordo com os obtidos por
932Torres et al. (2013) para o inseticida zeta-cipermetrina, que foi classificado como
933nocivo (classe 4) para os adultos de C. externa. Leite et al. (2010) observaram que beta-
934ciflutrina apresentou 100% de mortalidade para adultos de C. sanguinea, resultado esse
935que est de acordo ao obtido no presente estudo (Tabela 4).
936 O inseticida piretroide beta-ciflutrina, apresentou mortalidade de adultos inferior a
93730% em todos os perodos de avaliao sendo considerado como incuo (classe 1) aos
938adultos de E. connexa, fato tambm observado para o piretroide etofenproxi nas
939primeiras 24 horas aps a exposio aos resduos e para zeta-cipermetrina e at 72 horas
940aps a exposio, sendo que na avaliao as 120 horas esses dois inseticidas foram
941considerados como levemente nocivos (classe 2) com mortalidade total acumulada de
94252,50 e 35%, respectivamente (Tabela 6). O inseticida permetrina apresentou
943mortalidade de 62,50% na avaliao as 24 horas, no entanto as 72 horas e 120 horas
944apresentou mortalidade de 80 e 92,50%, sendo classificado como moderadamente
945nocivo (classe 3) aos adultos de E. connexa assim como gama-cialotrina (Tabela 6). O
946piretroide lambda-cialotrina se mostrou agressivamente txico aos adultos sendo
947classificado as 120 horas como nocivo (classe 4) aos adultos de E. connexa. Como no
948presente trabalho para C. externa e E. connexa (Tabelas 4 e 6) Redoan et al. (2013)
949obtiveram 100% de mortalidade a adultos de D. luteipes expostos a etofenproxi

109
110 34
111

950considerando o inseticida como nocivo (classe 4) ao predador. Dobrin & Hammond


951(1985) obtiveram 93% de mortalidade de adultos de Epilachna varivestis (Mulsant,
9521850) (Coleoptera: Coccinellidae) expostos ao contato residual com o inseticida
953permetrina. Bozsik (2006) obteve alta mortalidade para os adultos de C. septempunctata
954submetidos a lambda-cialotrina confirmando como no presente estudo (Tabela 6) a alta
955toxicidade desse inseticida.
956 No entanto, a alta sobrevivncia de adultos expostos ao contato com os inseticidas
957beta-ciflutrina, etofenproxi e zeta-cipermetrina observadas nesse estudo (Tabela 6),
958provavelmente se deva a processos de detoxificao enzimtica ou falta de sensibilidade
959do stio de ao presentes no organismo do predador visto que 24 horas aps o contato
960com os resduos dos inseticidas grande parte dos insetos expostos aos inseticidas ainda
961se apresentavam vivos. Vale salientar que inseticidas piretroides contm ligaes ster
962que so suscetveis a inativao por enzimas tais como esterases e citocromo P450
963monooxigenases (Yu, 2004).
964 O inseticida carbamato metomil apresentou 100% de mortalidade aos adultos de
965C. externa e E. connexa logo a partir da primeira avaliao as 24 horas aps o contato
966com os inseticidas (Tabelas 3 e 5) e por isso foram considerados como nocivos (classe
9674) a ambos os predadores. Eichler & Reis (1976) tambm observaram a alta toxicidade
968de metomil para C. sanguinea e E. connexa, sendo que como no presente estudo aps
96924 horas de contato com os inseticidas os adultos apresentaram 100% de mortalidade ao
970inseticida.
971 Inseticidas neurotxicos, como dos grupos qumicos dos piretroides, carbamatos e
972neonicotinoides, so geralmente classificados como compostos menos seletivos aos
973predadores em virtude da similaridade existente no modo de transmisso dos impulsos
974nervosos no apenas entre as diferentes ordens de insetos (Omoto, 2000).
975 Os testes iniciais de laboratrio submetem o inseto a mxima exposio aos
976resduos dos inseticidas, se constituindo na condio mais adversa ao inimigo natural.
977Nesse sentido, a fase larval de ambos os predadores foi mais afetada do que a fase
978adulta, sendo que nenhum inseticida foi considerado incuo nessa fase de
979desenvolvimento. Os inseticidas reguladores de crescimento diflubenzuron SC,
980diflubenzuron WP, lufenuron e triflumurom foram enquadrados como incuos (classe 1)
981a fase adulta de C. externa e E. connexa, alm disso, o piretroide beta-ciflutrina tambm
982obteve a mesma classificao para E. connexa e, portanto, devido a essas discrepncias
983entre a toxicidade a fase larval e adulta precisam passar por novos testes de seletividade.

112
113 35
114

984Assim, para os inseticidas que foram considerados levemente nocivos, moderadamente


985nocivos e nocivos para larvas e adultos de C. externa e E. connexa, so recomendados
986testes de persistncia biolgica em casa de vegetao e de campo em lavouras de trigo, a
987fim de prover informaes definitivas sobre o efeito ao longo do tempo destes produtos
988e ajudar a estimar o risco de intoxicao para os predadores.
989
990
991
992
993
994
995
996Concluses
997 Todos os 15 inseticidas testados so nocivos (classe 4) as larvas de C. externa.
998 Com exceo de diflubenzuron SC que levemente nocivo (classe 2) todos os
999outros 14 inseticidas so nocivos (classe 4) as larvas de E. connexa.
1000 Para a fase adulta de C. externa (classe 1) aos reguladores de crescimento
1001diflubenzuron SC, diflubenzuron WP, lufenuron e triflumurom so incuos, enquanto
1002todos os inseticidas restantes so nocivos (classe 4) aos adultos do predador.
1003 Para a fase adulta de E. connexa, diflubenzuron SC, diflubenzuron WP lufenuron,
1004triflumuron e beta-ciflutrina so incuos; etofenproxi e zeta-cipermetrina so levemente
1005nocivos (classe 2); gama-cialotrina, imidacloprido+beta-ciflutrina, permetrina e
1006tiametoxam so moderadamente nocivos (classe 3); lambda-cialotrina, metomil,
1007tiametoxam+lambda-cialotrina A e B so nocivos (classe 4) aos adultos do predador.
1008
1009Referncias
1010
1011Agrofit (2015) Sistema de agrotxicos fitossanitrios. 2015. Disponvel em:
1012<http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_cons/principal_agrofit_cons>. Acessado em: 28
1013de setembro de 2016.
1014
1015Auad AM, Carvalho CF, Souza B, Simes AD, Oliveira SA, Braga ALF & Ferreira RB
1016(2007) Potencial de Chrysoperla externa (Hagen) no controle de Bemisia tabaci
1017(Gennadius) bitipo B em tomateiro. Acta Scientiarum Agronomy, 29:2932.
1018
1019Bastos CS, Almeida RP & Suinaga FA (2006) Selectivity of pesticides used on cotton
1020(Gossypium hirsutum) to Trichogramma pretiosum reared on two laboratory-reared
1021hosts. Pest Management Science, 62:91-98.

115
116 36
117

1022
1023Bortolotto OC, Menezes Junior AO & Hoshino AT (2016) Abundncia de inimigos
1024naturais de pulges do trigo em diferentes distncias da borda da mata. Pesquisa
1025Agropecuria Brasileira, 51:187-191.
1026
1027Bozsik B (2006) Susceptibility of adult Coccinella septempunctata (Coleoptera:
1028Coccinellidae) to insecticides with different modes of action. Pest Management Science,
102962:651654.
1030
1031Carvalho CF & Souza B (2000) Mtodos de criao e produo de crisopdeos. In:
1032Bueno VHP (Ed.) Controle biolgico de pragas: produo massal e controle de
1033qualidade. Lavras, UFLA. p.91-109.
1034
1035Carvalho GA, Carvalho CF, Souza B & Ulhoa JLR (2002) Seletividade de inseticidas a
1036Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Neotropical Entomology,
103731:615-621.
1038
1039Cosme LV, Carvalho GA & Moura AP (2007) Efeitos de inseticidas botnico e sintticos
1040sobre ovos e larvas de Cycloneda sanguinea (Linnaeus) (Coleoptera: Coccinellidae) em
1041condies de laboratrio. Arquivos do Instituto Biolgico, 74:251-258.
1042
1043Cunha GR, Caiero E & Rosa AC (2016) Informaes tcnicas para trigo e triticale
1044safra 2016 / 9 Reunio da Comisso Brasileira de Pesquisa de Trigo e Triticale. 1 ed.
1045Passo Fundo-RS, Biotrigo Gentica. 228p.
1046
1047Dobrin GC & Hammond RB (1985) The antifeeding activity of selected pyrethroids
1048towards the mexican bean beetle (Coleoptera: Coccinellidae). Journal of the Kansas
1049Entomological Society, 58:422-427.
1050
1051Eichler MR & Rei, EM (1976) Seletividade fisiolgica de inseticidas aos predadores de
1052afdios: Cycloneda sanguinea L., 1763) e Eriopis connexa (Germ., 1824) (Coleoptera -
1053Coccinellidae). Passo Fundo: Embrapa Trigo. 24p. (Boletim Tcnico, 3).
1054
1055Evangelista JRWS, Silva-Torres, CSA & Torres JB (2002) Toxicidade de lufenuron para
1056Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae). Neotropical Entomology,
105731:319-326.
1058
1059Gassen DN (1999) Controle biolgico de pulges de trigo no Brasil. Passo Fundo:
1060Embrapa/Trigo. 4p. (Comunicado Tcnico Online, 15). Disponvel:
1061<http://www.cnpt.embrapa.br/biblio/p_co15.htm> Acessado em: 28 de setembro de
10622016.
1063
1064Godoy MS, Carvalho GA, Moraes JC, Cosme LV, Goussain MM, Carvalho CF &
1065Morais AA (2004a) Seletividade de seis inseticidas utilizados em citros a pupas e
1066adultos de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Neotropical
1067Entomology, 33:359-364.
1068
1069Godoy MS, Carvalho GA, Moraes JC, Jnior MG, Morais AA & Cosme LV (2004b)
1070Seletividade de inseticidas utilizados na cultura dos citros para ovos e larvas de

118
119 37
120

1071Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Neotropical Entomology,


107233:639-646.
1073
1074Godoy MS, Carvalho GA, Carvalho BF & Lasmar O (2010) Seletividade fisiolgica de
1075inseticidas em duas espcies de crisopdeos. Pesquisa Agropecuria Brasileira, 45:1253-
10761258.
1077
1078Grafton-Cardwell EE & Gu P (2003) Conserving vedalia beetle, Rodolia cardinalis
1079(Mulsant) (Coleoptera: Coccinellidae), in citrus: a continuing challenge as new
1080insecticides gain registration. Journal of Economic Entomology, 96:1388-1398.
1081
1082Hussain D, Ali A, Tariq R, Mushtaq-Ul-Hassan M & Saleem M (2012) Comparative
1083toxicity of some new chemistry insecticides on Chrysoperla carnea (Stephens) under
1084laboratory conditions. Journal of Agricultural Research, 50:509-515.
1085
1086Ishaaya I & Casida JE (1981) Pyrethroid esterase(s) may contribute to natural
1087pyrethroid tolerance of larvae of the common green lacewing. Environmental
1088Entomology, 10:681-684.
1089
1090Leite MIS, Carvalho GA, Maia JB, Makiyama L & Vilela M (2010) Ao residual de
1091inseticidas para larvas e adultos do predador Cycloneda sanguinea Linnaeus, 1763
1092(Coleoptera: Coccinellidae). Arquivos do Instituto Biolgico, 77:275-282.
1093
1094Medina P, Smagghe G, Budia F, Tirry L & Vinuela E (2003) Toxicity and absorption of
1095azadirachtin, diflubenzuron, pyriproxyfen, and tebufenozide after topical application in
1096predatory larvae of Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae). Environmental
1097Entomology, 32:196-203.
1098
1099Michaud JP & Grant AK (2003) IPM-compatibility of foliar insecticides for citrus:
1100Indices derived from toxicity to beneficial insects from four orders. Journal of Insect
1101Science, 3:1-10.
1102
1103Mohammadi M, Dastjerdi H, Golmohammadi GR & Hassanpour M (2014)
1104Investigation on the effects of lufenuron and pyridalyl insecticides on the developmental
1105stages of the green lacewing (Chrysoperla carnea Steph.) under laboratory conditions.
1106Pesticides in Plan Protection Sciences, 1:31-40.
1107
1108Moraes JC, Goussain MM, Basagli MAB, Carvalho GA, Ecole CC & Sampaio MV
1109(2004) Silicon influence on the tritrophic interaction: wheat plants, the Gressnbug
1110Schizaphis graminum (Rondani) (Hemiptera: Aphididae), and its natural enemies,
1111Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) and Aphidius colemani
1112Viereck (Hymenoptera: Aphidiidae). Neotropical Entomology, 33:619-624.
1113
1114Omoto C (2000) Modo de ao dos inseticidas e resistncia de insetos a inseticidas. In:
1115Guedes JC, Costa ID & Castiglioni, E. (Eds.). Bases e tcnicas de manejo de insetos.
1116Santa Maria, UFSM. p.31-49.
1117
1118Ono EK, Zanardi OZ, Santos KFA & Yamamoto PT (2017) Susceptibility of
1119Ceraeochrysa cubana larvae and adults to six insect growth-regulator insecticides.
1120Chemosphere, 168:49-57.

121
122 38
123

1121
1122Pappas ML, Broufas GD & Koveos DS (2011) Chrysopid predators and their role in
1123biological control. Journal of Entomology, 8:301326.
1124
1125Pedroso EC, Carvalho GA, Leite MIS & Rezende DT (2011) Seletividade de inseticidas
1126utilizados no algodoeiro sobre pupas e adultos da joaninha Cycloneda sanguinea
1127(Linnaeus, 1763). Arquivos do Instituto Biolgico, 78:573-584.
1128
1129Pedroso EC, Carvalho GA, Leite MIS, Rezende DT & Moura AP (2012) Seletividade de
1130inseticidas utilizados na cultura algodoeira a ovos e larvas de terceiro instar de
1131Cycloneda sanguinea. Arquivos do Instituto Biolgico, 79:61-68.
1132
1133Pntener W (1981) Manual for field trials in plant protection. 2.ed. Basle, Ciba-Geigy,
1134205p.
1135
1136R Development Core Team. R - A language and environment for statistical computing.
1137rev. 3.3.2. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing. 2016. Disponvel
1138em: <http://r-project.org>. Acesso em: 02 nov. 2016.
1139
1140Reddy PP (2016) Selective pesticides in IPM. In: Reddy, P.P. (Ed). Sustainable crop
1141protection under protected cultivation. Singapore, Springer. p.121-131.
1142
1143Redoan ACM, Carvalho GA, Cruz I, Figueiredo MLC & Silva RB (2013) Physiological
1144selectivity of insecticides to adult of Doru luteipes (Scudder, 1876) (Dermaptera:
1145Forficulidae). Revista Cincia Agronmica, 44:842-850.
1146
1147Resende ALS, Ferreira RB, Silveira LCP, Pereira LPS, Landim DV & Carvalho CF
1148(2015) Desenvolvimento e reproduo de Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera:
1149Coccinellidae) alimentada com recursos florais de coentro (Coriandrum sativum L.).
1150Entomotropica, 30:12-19.
1151
1152Rocha LCD, Carvalho GA, Moura AP, Moscardini VF, Rezende DT & Santos OM
1153(2010) Seletividade fisiolgica de inseticidas utilizados em cultura cafeeira sobre ovos e
1154adultos de Cryptolaemus montrouzieri Mulsant. Arquivos do Instituto Biolgico,
115577:119-127.
1156
1157Rugno GR, Zanardi OZ, Cuervo JB, Morais MR & Yamamoto PT (2016) Impact of
1158insect growth regulators on the predator Ceraeochrysa cincta (Schneider) (Neuroptera:
1159Chrysopidae). Ecotoxicology, 25:940-949.
1160
1161Ruiz-Snchez E, Caamal-Eb L, Cristbal-Alejo J, Mungua-Rosale R & Prez-Gutirrez
1162A (2010) Survivorship and development of immature Harmonia axyridis Pallas
1163(Coleoptera: Coccinellidae) exposed to diflubenzuron. Agrociencia, 44:373-379.
1164Schmuck R, Candolfi M P, Kleiner R, Mead-Briggs M, Moll M, Kemmeter F, Jans D,
1165Waltersdorfer A & Wilhelmy HA (2000) Laboratory test system for assessing effects of
1166plant protection products on the plant dwelling insect Coccinella septempunctata L.
1167(Coleoptera: Coccinellidae). In: Candolfi MP, Blumel S, Forster R, Bakker FM, Grimm
1168C, Hassan SA, Heimbach U, Mead-Briggs MA, Reber B, Schmuck R & Vogt H (Eds.)
1169Guidelines to evaluate side-effects of plant protection products to non-target arthropods.
1170Reinheim, IOBC/ WPRS. p.45-56.

124
125 39
126

1171
1172Schneider MI, Smagghe G, Pineda S & Vinuela E (2004) Action of insect growth
1173regulator insecticides and spinosad on life history parameters and absorption in third-
1174instar larvae of the endoparasitoid Hyposoter didymator. Biological Control, 31:189-
1175198.
1176
1177Silva RB, Zanuncio JC, Serrao JE, Lima ER, Figueiredo MLC & Cruz I (2009)
1178Suitability of different artificial diets for development and survival of stages of the
1179predaceous ladybird beetle Eriopis connexa. Phytoparasitica, 37:115-123.
1180
1181Torres AF, Carvalho GA, Santa-Cecilia LVC & Moscardini VF (2013) Selectivity of
1182seven insecticides against pupae and adults of Chrysoperla externa (Neuroptera:
1183Chrysopidae). Revista Colombiana de Entomologia, 39:34-39.
1184
1185Van De Veire M, Smagghe G & Degheele D (1996) Laboratory test method to evaluate
1186the effect of 31 pesticides on the predatory bug, Orius laevigatus (Het.: Anthocoridae).
1187Entomophaga, 41:235-243.
1188
1189Vogt H (1992) Untersuchungen zu nebenwirkungen von insektiziden und akariziden auf
1190Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae). Mededelingen Rijksfaacuteit
1191Landbouwwetenschappen te Gent, 57:559-567.
1192
1193Vogt H, Bigler F, Brown K, Candolfi MP, Kemmeter F, Khner C, Moll M, Travis A,
1194Ufer A, Viuela E, Wladburger M, Waltersdorfer A (2000) Laboratory method to test
1195effects of plant protection products on larvae of Chrysoperla carnea (Neuroptera:
1196Chrysopidae). In: Candolfi MP, Blumel S, Forster R, Bakker FM, Grimm C, Hassan SA,
1197Heimbach U, Mead-Briggs MA, Reber B, Schmuck R, Vogt H (eds) Guidelines to
1198evaluate side-effects of plant protection products to non-target arthropods. Reinheim
1199IOBC/WPRS. p.27-44.
1200
1201Yao F, Zheng Y, Zhao J, Desneux N, He Y & Weng Q (2015) Lethal and sublethal
1202effects of thiamethoxam on the whitefly predator Serangium japonicum (Coleoptera:
1203Coccinellidae) through different exposure routes. Chemosphere, 128:49-55.
1204
1205Yu SJ (2004) Induction of detoxification enzymes by triazine herbicides in the fall
1206armyworm, Spodoptera frugiperda (J. E. Smith). Pesticide Biochemistry and
1207Physiology, 80:113-122.
1208
1209
1210
1211
1212
1213
1214
1215

127
128 40
129

1216Tabela 1. Inseticidas registrados para a cultura do trigo e utilizados nos testes de


1217toxicidade sobre o estgio larval e adulto de Chrysoperla externa e Eriopis connexa.
Produto comercial Ingrediente ativo Grupo qumico D.C.1 c.i.a (%)2
Actara 250 WG tiametoxam Neonicotinoide 0,075 0,009
Certero triflumuron Benzoilureia 0,030 0,007
imidacloprido+ Neonicotinoide+ 0,037+
Connect 0,750
beta-ciflutrina Piretroide 0,004
Difluchen 240 SC diflubenzuron Benzoilureia 0,100 0,012
Dimilin diflubenzuron Benzoilureia 0,100 0,012
tiametoxam+ Neonicotinoide+ 0,010+
Eforia 0,150
lambda-cialotrina A Piretroide 0,007
tiametoxam+ Neonicotinoide+ 0,010+
Engeo Pleno 0,150
lambda-cialotrina B Piretroide 0,007
Karate Zeon 50 CS lambda-cialotrina Piretroide 0,100 0,002
Lannate BR metomil Carbamato 1,300 0,139
Match CE lufenuron Acilureia 0,100 0,002
Mustang 350 EC zeta-cipermetrina Piretroide 0,150 0,026
Nexide gama cialotrina Piretroide 0,015 0,001
Piredan permetrina Piretroide 0,065 0,012
Safety etofenproxi Piretroide 0,500 0,075
Turbo beta-ciflutrina Piretroide 0,100 0,002
1 -1
1218 D.C. = Dosagem da formulao comercial (Kg ou L. ha );
12192c.i.a. = Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda
1220
1221
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1231
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1233
1234
1235

130
131

1236
Tabela 2. Mortalidade larval acumulada (%), fecundidade (nmero de ovos por fmea e
1237
dia EP), fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito total e classificao da IOBC
1238
quando larvas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa foram expostas ao contato
1239
residual com inseticidas registrados para a cultura do trigo.
C. externa E. connexa
Tratamento c.i.a.(%)1 2 5 2
Ml (%) C Ml (%) Fc3 Fr4 E5 C6
Testemunha --- 0,00 -- 0,00 30,702,49a 83,333,40a --- ---
-
beta-ciflutrina 0,002 100,00 4 100,00 --- --- --- 4
diflubenzuron SC 0,012 100,00 4 17,50 21,061,09b 46,875,47b 68,16 2
diflubenzuron WP 0,012 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

etofenproxi 0,075 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

gama-cialotrina 0,001 100,00 4 100,00 --- --- ---


imidacloprido+ 0,037+ 100,00 4 100,00 --- --- --- 4
beta-ciflutrina 0,004
lambda-cialotrina 0,002 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

lufenuron 0,002 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

metomil 0,139 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

permetrina 0,012 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

tiametoxam 0,009 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

tiametoxam+ 0,010+ 100,00 4 100,00 --- --- --- 4


lambda-cialotrina A 0,007
tiametoxam+ 0,010+ 100,00 4 100,00 --- --- --- 4
lambda-cialotrina B 0,007
triflumuron 0,007 100,00 4 100,00 --- --- --- 4

zeta-cipermetrina 0,026 100,00 4 100,00 --- --- --- 4


1
1240 c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2Ml= Mortalidade larval acumulada
corrigida por Schneider Orelli (%); 3Fc= Fecundidade; 4Fr= Fertilidade;
1241 3,4
Mdias seguidas
1242
pela mesma letra nas colunas no diferem significativamente entre si pelo teste de Scott-
Knott (p>0,05). 5E= Efeito total; 6C= Classes da IOBC, 1= incuo (<30%), 2= levemente
1243
1244
nocivo (30-79%), 3=moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%). (Fecundidade:
1245
F=12,52; GL=1; p=0,0076; Fertilidade: F= 31,95; GL=1; p= 0,0012).
1246

1247

1248

1249

1250

132
133

1251Tabela 3. Mortalidade (nEP) acumulada de fmeas e machos quando o estgio adulto de Chrysoperla externa foi exposto ao contato
1252residual com inseticidas registrados para a cultura do trigo.
M2 [24 horas] M2 [72 horas] M2 [120 horas]
Tratamento c.i.a.(%)1

Testemunha --- 0,000,00dA 0,000,00dA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00bA
beta-ciflutrina 0,002 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
diflubenzuron SC 0,012 0,000,00dA 0,000,00dA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00bA
diflubenzuron WP 0,012 0,000,00dA 0,000,00dA 0,000,00bA 0,500,50bA 0,250,25bA 0,500,50bA
etofenproxi 0,075 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
gama-cialotrina 0,001 2,250,25cB 2,750,47cB 4,750,25aA 4,500,28aA 5,000,00aA 5,000,00aA
imidacloprido+ 0,037+
4,250,25bB 3,750,47cB 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
beta-ciflutrina 0,004
lambda-cialotrina 0,002 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
lufenuron 0,002 0,000,00dA 0,000,00dA 0,250,25bA 0,000,00bA 0,250,25bA 0,000,00bA
metomil 0,139 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
permetrina 0,012 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
tiametoxam 0,009 3,250,25cB 4,500,28bA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
tiametoxam+ 0,010+
5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
lambda-cialotrina A 0,007
tiametoxam+ 0,010+
5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
lambda-cialotrina B 0,007
triflumuron 0,007 0,000,00dA 0,000,00dA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00bA
zeta-cipermetrina 0,026 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
1 1
1253 c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; Valor mdio obtido de quatro repeties com cinco casais cada; Mdias seguidas
1254pela mesma letra minscula nas colunas e maiscula nas linhas para cada perodo de avaliao no diferem significativamente entre si pelo
1255teste de Scott-Knott (p>0,05).

134
135

1256Tabela 4. Mortalidade acumulada e classificao da IOBC quando o estgio adulto de Chrysoperla externa foi exposto ao contato residual
1257com inseticidas registrados para a cultura do trigo.
M1 [24 horas] M1 [72 horas] M1 [120 horas]
Tratamento c.i.a.(%)*
no EP1 %** C*** no EP1 %** C*** no EP1 %** C***
Testemunha --- 0,000,00d 0,00 --- 0,000,00b 0,00 --- 0,000,00b 0,00 ---
beta-ciflutrina 0,002 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
diflubenzuron SC 0,012 0,000,00d 0,00 1 0,000,00b 0,00 1 0,000,00b 0,00 1
diflubenzuron WP 0,012 0,000,00d 0,00 1 0,500,50b 5,00 1 0,750,75b 0,00 1
etofenproxi 0,075 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
gama-cialotrina 0,001 5,000,70c 50,00 2 9,250,47a 92,50 3 10,000,00a 100,00 4
imidacloprido+ 0,037+
8,000,70b 80,00 3 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
beta-ciflutrina 0,004
lambda-cialotrina 0,002 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
lufenuron 0,002 0,000,00d 0,00 1 0,250,25b 2,50 1 0,250,25b 2,50 1
metomil 0,139 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
permetrina 0,012 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
tiametoxam 0,009 7,750,25b 77,50 2 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
tiametoxam+ 0,010+
10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
lambda-cialotrina A 0,007
tiametoxam+ 0,010+
10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
lambda-cialotrina B 0,007
triflumuron 0,007 0,000,00d 0,00 1 0,000,00b 0,00 1 0,000,00b 0,00 1
zeta-cipermetrina 0,026 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
1258*c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; **Mortalidade corrigida por Schneider- Orelli; ***C= Classes da IOBC, 1= incuo
1259(<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3=moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%); 1Valor mdio obtido de quatro repeties com
1260cinco casais cada. Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas, para cada perodo de avaliao, no diferem significativamente entre si pelo
1261teste de Scott-Knott (p>0,05).

136
137

1262Tabela 5. Mortalidade (nEP) acumulada de fmeas e machos quando o estgio adulto de Eriopis connexa foi exposto ao contato residual
1263com inseticidas registrados para a cultura do trigo.
Tratamento M2 [24 horas] M2 [72 horas] M2 [120 horas]
c.i.a.(%)1

Testemunha --- 0,000,00bA 0,000,00eA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00cdA 0,000,00eA
beta-ciflutrina 0,002 0,000,00bB 0,250,25eB 0,500,28bB 1,000,40bA 1,250,25cA 1,500,28cdeA
diflubenzuron SC 0,012 0,250,25bA 0,500,50eA 0,250,25bA 0,500,50bA 0,250,25cdA 0,500,50deA
diflubenzuron WP 0,012 0,000,00bA 0,000,00eA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00dA 0,000,00eA
etofenproxi 0,075 0,500,28bB 0,750,47deB 1,500,28bB 1,500,28bB 2,500,28bA 2,750,47bcA
gama-cialotrina 0,001 4,250,25aA 4,750,25abA 4,500,50aA 4,750,25aA 4,500,50aA 4,750,25abA
imidacloprido+ 0,037+
3,250,75aA 3,500,64abA 4,250,25aA 4,750,25aA 4,500,28aA 5,000,00aA
beta-ciflutrina 0,004
lambda-cialotrina 0,002 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
lufenuron 0,002 0,000,00bA 0,000,00eA 0,000,00bA 0,250,25bA 0,000,00dA 0,250,25eA
metomil 0,139 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
permetrina 0,012 3,000,40aB 3,250,25abcB 4,250,25aA 3,750,25aB 4,500,28aA 4,750,25aA
tiametoxam 0,009 3,500,50aB 2,750,47bcdB 4,500,50aA 4,500,28aA 5,000,00aA 4,500,28abA
tiametoxam+ 0,010+
3,750,25aA 4,000,70abA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA 5,000,00aA
lambda-cialotrina A 0,007
tiametoxam+ 0,010+
3,500,95aA 3,250,62abcA 4,000,57aA 4,250,47aA 5,000,00aA 5,000,00aA
lambda-cialotrina B 0,007
triflumuron 0,007 0,000,00bA 0,000,00eA 0,000,00bA 0,000,00bA 0,000,00dA 0,000,00eA
zeta-cipermetrina 0,026 0,750,47bA 1,250,75cdeA 1,000,57bA 1,250,75aA 1,250,47cA 2,251,03cdA
1 2
1264 c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; Valor mdio obtido de quatro repeties com cinco casais cada; Mdias seguidas pela
1265mesma letra minscula nas colunas e maiscula nas linhas para cada perodo de avaliao no diferem significativamente entre si pelo teste de
1266Scott-Knott (p>0,05).
1267

1268

138
139

1269Tabela 6. Mortalidade acumulada e classificao da IOBC quando o estgio adulto de Eriopis connexa foi exposto ao contato residual com
1270inseticidas registrados para a cultura do trigo.
M1 [24 horas] M1 [72 horas] M1 [120 horas]
Tratamento c.i.a.(%)*
no EP1 %** C*** no EP1 %** C*** no EP1 %** C***
Testemunha --- 0,250,25c --- --- 0,250,25bc --- --- 0,250,25cd --- ---
beta-ciflutrina 0,002 0,250,25c 2,50 1 1,500,64bc 15,00 1 2,750,47bc 27,50 1
diflubenzuron SC 0,012 0,750,47c 7,50 1 0,750,47bc 7,50 1 0,750,47cd 7,50 1
diflubenzuron WP 0,012 0,000,00c 0,00 1 0,000,00c 0,00 1 0,000,00d 0,00 1
etofenproxi 0,075 1,250,75c 12,50 1 3,000,57b 30,00 2 5,250,75b 52,50 2
gama-cialotrina 0,001 9,001,00ab 90,00 3 9,250,75a 92,50 3 9,250,75a 92,50 3
imidacloprido+ 0,037+
6,750,47ab 67,50 2 9,000,40a 90,00 3 9,500,28a 95,00 3
beta-ciflutrina 0,004
lambda-cialotrina 0,002 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
lufenuron 0,002 0,000,00c 0,00 1 0,250,25bc 2,50 1 0,250,25cd 2,50 1
metomil 0,139 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
permetrina 0,012 6,250,62ab 62,50 2 8,000,40a 80,00 3 9,250,25a 92,50 3
tiametoxam 0,009 6,500,25ab 65,00 2 9,000,70a 90,00 3 9,500,28a 95,00 3
tiametoxam+ 0,010+
7,750,62ab 77,50 2 10,000,00a 100,00 4 10,000,00a 100,00 4
lambda-cialotrina A 0,007
tiametoxam+ 0,010+
6,751,49ab 67,50 2 8,251,03a 82,50 3 10,000,00a 100,00 4
lambda-cialotrina B 0,007
triflumuron 0,007 0,000,00c 0,00 1 0,000,00bc 0,00 1 0,000,00d 0,00 1
zeta-cipermetrina 0,026 2,001,15c 20,00 1 2,251,31bc 22,50 1 3,501,44b 35,00 2
1271*c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; **Mortalidade corrigida por Schneider- Orelli; ***C= Classes da IOBC, 1= incuo
1272(<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3=moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%); 1Valor mdio obtido de quatro repeties com
1273cinco casais cada. Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas, para cada perodo de avaliao, no diferem significativamente entre si pelo
1274teste de Scott-Knott (p>0,05).

140
141

1275
1276
1277
1278
1279
1280
1281
1282
1283
1284
1285 ARTIGO 02 Biocontrol Science and Technology
1286
1287
1288
1289 Seletividade de inseticidas a ovos e pupas dos predadores Chrysoperla
1290 externa e Eriopis connexa na cultura do trigo
1291
1292
1293
1294

1295
1296 RAFAEL ANTONIO PASINI, JULIANO DE BASTOS PAZINI, FRANCIELE SILVA
1297 DE ARMAS, STEFNIA NUNES PIRES, LAURA GIACOBBO RIMOLI,
1298 ANDERSON DIONEI GRTZMACHER

1299

1300

1301

1302

1303

1304

1305

142
143
1306 Seletividade de inseticidas a ovos e pupas dos predadores Chrysoperla externa e
1307 Eriopis connexa na cultura do trigo
1308
1309Side effects of insecticides to eggs and pupae of Chrysoperla externa and Eriopis
1310 connexa in the wheat crop
1311
1312 Rafael Antonio Pasini1*, Juliano de Bastos Pazini1, Franciele Silva de Armas1, Stefnia
1313 Nunes Pires1, Laura Giacobbo Rimoli1, Anderson Dionei Grtzmacher1

13151Department of Plant Protection, Federal University of Pelotas, postcode 96010-900,


1316Pelotas, Rio Grande do Sul, Brazil.
1317
1318*Corresponding author:
1319Rafael Antonio Pasini,
1320Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel
1321(FAEM), postcode 96010-900, Pelotas, Rio Grande do Sul, Brazil
1322E-mail: rafa.pasini@yahoo.com.br
1323Phone: +55 53 3275-7376

1328Acknowledgements
1329This research was supported by the Coordination for the Improvement of Higher
1330Education Personnel (CAPES) and the National Council for Scientific and
1331Technological Development (CNPq).
1332
1333
1334
1335Running head: Side effects of insecticides on Chrysoperla externa and Eriopis
1336connexa
1337
1338
Resumo O presente estudo avaliou 15 inseticidas registrados para a cultura do trigo
1339
sobre os predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa. Os inseticidas foram
1340
pulverizados diretamente sobre ovos e pupas por meio de uma Torre de Potter
1341
utilizando a mxima dosagem recomendada para a cultura do trigo. Foram avaliadas
1342

144
145
a viabilidade de ovos e pupas, alm da fecundidade e fertilidade de adultos emergidos
1343
de pupas tratadas. Os inseticidas foram classificados conforme a escala de toxicidade
1344
proposta pela IOBC. Quanto a seletividade aos ovos dos predadores, o inseticida
1345
etofenproxi foi classificado como levemente nocivo (classe 2) a C. externa, sendo que
1346
imidacloprido+beta-ciflutrina, diflubenzuron WP, tiametoxam+lambda-cialotrina A e B,
1347
gama-cialotrina e etofenproxi apresentaram a mesma classificao para E. connexa,
1348
tendo ainda metomil sendo classificado como moderadamente nocivo (classe 3) aos
1349
ovos do predador. Observando-se o efeito total dos inseticidas, imidacloprido+beta-
1350
ciflutrina foi considerado como levemente nocivo (classe 2) as pupas de C. externa
1351
enquanto imidacloprido+beta-ciflutrina, tiametoxam+lambda-cialotrina A e B e
1352
lufenuron apresentaram efeito total superior a 30% e foram classificados como
1353
levemente nocivos (classe 2) as pupas do predador E. connexa. Os inseticidas
1354
considerados como incuos aos predadores devem ser priorizados pelos agricultores
1355
quando da escolha para o controle de insetos-praga, reduzindo possveis efeitos
1356
deletrios dos mesmos, consequentemente potencializando o controle biolgico
1357
natural propiciado por C. externa e E. connexa.
1358
Palavras-chave: controle biolgico, crisopdeo, joaninha, controle qumico, manejo
1359
integrado de pragas, Triticum aestivum.
1360
1361
1362Abstract The present study evaluated fifteen insecticides registered for the wheat
1363cropping on the predators Chrysoperla externa and Eriopis connexa. Insecticides
1364were sprayed on the eggs and pupae directly via a Potter Tower using the maximum
1365recommended dosage for the crop. It was evaluated the viability of the eggs and
1366pupae, as well as the fecundity and fertility of the adults emerged from treated pupae.
1367The insecticides were classified as the scale of toxicity proposed by IOBC. Regarding
1368the selectivity to eggs from the predators, the insecticide etofenproxi was classified as
1369slightly harmful (class 2) to C. externa, being that imidacloprid+beta-cyfluthrin,
1370diflubenzuron WG, thiamethoxam+lambda-cyhalothrin A and B, gamma-cyhalothrin
1371and etofenproxi showed the same rating for E. connexa, having also methomyl being
1372classified as moderately harmful (class 3) to the eggs of the predator. By observing
1373the total effect of the insecticides, imidacloprid+beta-cyfluthrin was considered slightly
1374harmful (class 2) to pupae of C. externa while imidacloprid+beta-cyfluthrin,
1375thiamethoxam+lambda-cyhalothrin A and B and lufenuron had total effect greater than
137630% and were classified as slightly harmful (class 2) the pupae of E. connexa.

146
147
1377Insecticides considered harmless to the predators should be prioritized by farmers
1378when choosing for the control of insect pests, reducing potential deleterious effects of
1379the pesticides, thus enhancing the natural biological control provided by C. externa
1380and E. connexa.
1381
1382Key words: biological control, green lacewing, ladybird, chemical control, integrated
1383pest management, Triticum aestivum.
1384
1385
1386Introduo
1387 Apesar dos avanos nos mtodos de controle de insetos, os inseticidas ainda
1388so uma das ferramentas mais utilizadas mundialmente para o controle de
1389populaes de insetos praga em cultivos anuais. Entretanto, os inseticidas so
1390responsveis por muitos impactos negativos, como a ressurgncia de pragas ou
1391surgimento de pragas secundrias, alm de causar efeitos deletrios sobre os
1392inimigos naturais que coabitam os agroecossistemas (Ndakidemi et al., 2016).
1393 Dentre os inimigos naturais sabe-se que um grande nmero de predadores
1394podem controlar insetos-praga na cultura do trigo como larvas de sirfdeos (Diptera:
1395Syrphidae), larvas de crisopdeos (Neuroptera: Chrysopidae) e larvas e adultos de
1396joaninhas (Coleoptera: Coccinellidae). Dentre os crisopdeos e joaninhas que
1397ocorrem na cultura do trigo destacam-se Chrysoperla externa (Hagen, 1861)
1398(Neuroptera: Chrysopidae) e Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera:
1399Coccinellidae) como importantes predadores de insetos-praga especialmente do
1400complexo de pulges que ocorre nessa cultura (Gassen, 1999; Moraes et al., 2004).
1401 O crisopdeo C. externa e a joaninha predadora E. connexa e so comumente
1402encontrados em diversas culturas de importncia agrcola (Picano et al., 2007,
1403Venzon et al., 2009). O crisopdeo C. externa um predador generalista que pode se
1404alimentar de ovos e pequenas larvas de lepidpteros, pulges, cochonilhas, moscas
1405brancas e psildeos (Auad et al., 2007; Pappas et al., 2011). Destaca-se ainda que o
1406uso de crisopdeos no Manejo Integrado de Pragas (MIP) tem aumentado nas
1407ltimas dcadas principalmente devido sua voracidade e relati tolerncia a muitos
1408inseticidas, especialmente durante as fases de larva e pupa (Medina et al., 2003;
1409Moura et al., 2009; Castilhos et al., 2014). A joaninha E. connexa apresenta elevado
1410potencial bitico, polifagia, e predao durante os estgios larvais e adulto, o que
1411constituem caractersticas importantes desse predador no controle biolgico dos

148
149
1412insetos praga. No campo, joaninhas podem se alimentar de pulges, aleirodideos,
1413cochonilhas, caros, ovos de insetos e larvas de lepidpteros e colepteros
1414(Resende et al., 2015). Ainda, segundo Gassen (1988), E. connexa o mais voraz
1415predador de pulges na cultura do trigo, sendo capaz de consumir 43 pulges por
1416dia.
1417 O controle biolgico, principalmente por conservao, tem sido considerado
1418um componente cada vez mais importante em programas de MIP sendo tambm
1419compatvel com o uso de inseticidas de baixo risco. Uma das principais propostas do
1420MIP a combinao de inseticidas seletivos com os agentes de controle biolgico
1421(Reddy, 2016). No entanto, a avaliao dos efeitos dos inseticidas sobre os inimigos
1422naturais, tanto letais como subletais essencial antes da implementao de um
1423programa de MIP (Desneux et al., 2007).
1424 Os estgios de ovo e pupa, por serem imveis e se localizarem muitas vezes
1425em locais desprotegidos, perto dos focos de infestao da praga, so expostos a
1426pulverizaes diretas de inseticidas (Soares et al., 2002). Dessa forma, a
1427seletividade fisiolgica de inseticidas sobre ovos e pupas se faz importante e
1428necessria, pois qualquer impacto drstico em um destes estgios pode inibir o ciclo
1429de desenvolvimento e impedir o estabelecimento de populaes de C. externa e E.
1430connexa em lavouras de trigo.
1431 No entanto, apesar da importncia da seletividade na preservao do controle
1432biolgico praticamente nada se conhece a este respeito na cultura do trigo.
1433Trabalhos envolvendo efeitos deletrios de inseticidas a predadores na cultura do
1434trigo foram realizados por Eichler & Reis (1976) utilizando-se Cycloneda sanguinea
1435(Linnaeus, 1763) (Coleoptera: Coccinellidae) e E. connexa, porm os mtodos
1436utilizados para a determinao da seletividade no se basearam em testes
1437padronizados como os propostos pela International Organization for Biological and
1438Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC). Ainda, o estudo foi
1439realizado na dcada de 70, sendo que uma gama de novos inseticidas foi lanada
1440no mercado ao longo desse perodo, sem qualquer informao quanto a seletividade
1441a C. externa e E. connexa.
1442 Deste modo, pretende-se com este trabalho estudar a seletividade de
1443inseticidas utilizados na cultura do trigo sobre os estgios de ovo e pupa de C.
1444externa e E. connexa e os efeitos secundrios dos mesmos nos parmetros

150
151
1445reprodutivos dos adultos destes predadores utilizando a metodologia proposta pela
1446IOBC.
1447
1448Material e Mtodos
1449 Os bioensaios foram conduzidos atravs de uma adaptao de metodologia,
1450proposta por Medina et al. (2003). Os ovos e pupas de C. externa e E. connexa
1451utilizados nos bioensaios foram oriundos de uma criao massal mantida em
1452laboratrio (temperatura 251C, umidade relativa 7010% e fotofase 14 horas),
1453conforme metodologia proposta por Carvalho & Souza (2000) e Silva et al. (2009).
1454Para alimentao da fase larval de C. externa e larval e adulta de E. connexa foram
1455oferecidos ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae),
1456enquanto que, para os adultos de C. externa, foi oferecida uma dieta artificial
1457descrita por Vogt et al. (2000).
1458 Ovos e pupas com aproximadamente 24 horas de idade foram diretamente
1459pulverizadas com inseticidas registrados e utilizados na cultura do trigo, utilizando-se
1460a mxima dosagem recomendada para a cultura (AGROFIT, 2015). Os inseticidas,
1461ingrediente ativo - produto comercial (mxima dosagem da formulao comercial
1462registrada para a cultura em L ou kg por ha -1/ concentrao do ingrediente ativo na
1463calda, em %) avaliados foram: beta-ciflutrina Turbo (0,100/0,002), diflubenzuron
1464SC Difluchem 240 SC (0,100/0,012), diflubenzuron WP Dimilin (0,100/0,012),
1465etofenproxi Safety (0,500/0,075), gama-cialotrina Nexide (0,015/0,001),
1466imidacloprido+beta-ciflutrina Connect (0,750/0,037+0,004), lambda-cialotrina
1467Karate 50 CS (0,100/0,002), lufenuron Match EC (0,100/0,002), metomil Lannate
1468(1,300/0,139), permetrina Piredan (0,065/0,012), tiametoxam Actara 250 WG
1469(0,075/0,009), tiametoxam+lambda-cialotrina A Eforia (0,150/0,010+0,007),
1470tiametoxam+lambda-cialotrina B Engeo Pleno (0,150/0,010+0,007), triflumuron
1471Certero (0,030/0,007) e zeta-cipermetrina Mustang 350 EC (0,150/0,026). Na
1472testemunha, ovos e pupas foram tratados via pulverizao de gua destilada. A
1473pulverizao se deu atravs de uma torre de Potter, previamente calibrada para
1474realizar um depsito de calda de 20,2mg cm -2.
1475 No bioensaio com ovos, foram utilizadas quatro repeties com 24 ovos cada,
1476em um total de 96 ovos por tratamento, enquanto que, para pupas, foram utilizadas
1477quatro repeties com seis pupas cada, totalizando 24 pupas por tratamento
1478(Castilhos et al., 2014). Aps a pulverizao e secagem da calda, ovos e pupas

152
153
1479tratados foram individualizados e acondicionados em uma sala, ajustada para as
1480mesmas condies nas quais os insetos foram criados. Passados aproximadamente
1481cinco dias, a viabilidade de ovos foi avaliada e, consequentemente, a reduo na
1482ecloso de larvas (R.E.L.), proporcionada por cada inseticida, foi calculada. Para
1483pupas, aps aproximadamente uma semana, determinou-se a viabilidade e a
1484reduo na emergncia de adultos (R.E.A.) causada pelos inseticidas.
1485 Os adultos emergidos de pupas tratadas foram avaliados quanto a possveis
1486efeitos subletais na fecundidade e fertilidade. A fim de avaliar os referidos
1487parmetros reprodutivos em C. externa, 7 a 11 casais de adultos foram agrupados
1488em gaiolas (15,5cm de altura x 18,5cm de dimetro) e aproximadamente uma
1489semana aps a observao das primeiras posturas foram coletadas quatro amostras
1490de ovos, correspondendo cada uma aos ovos depositados em um perodo de 24
1491horas. Para a avaliao dos parmetros reprodutivos em E. connexa 7 casais de
1492adultos foram individualizados em potes (9cm de altura x 12cm de dimetro), sendo
1493que uma semana aps a observao das primeiras posturas, foram realizadas
1494coletas dirias dos ovos por um perodo de 10 dias consecutivos. A partir da
1495contagem dos ovos de C. externa e E. connexa, coletados diariamente foi possvel a
1496determinao do nmero mdio de ovos/fmea/dia. Ainda, amostras dos ovos
1497coletados de ambos os predadores foram incubadas para determinao da
1498porcentagem mdia de ecloso das larvas em cada tratamento.
1499 A reduo na ecloso de larvas e a reduo na emergncia de adultos foram
1500corrigidas em funo da testemunha pela frmula de Schneider-Orelli (Pntener,
15011981), e o efeito total de cada inseticida para pupas foi calculado por meio da
1502frmula proposta por Vogt et al. (1992): E = 100% - (100% - R.E.A%) x R1 x R2, em
1503que: E = efeito total (%); R.E.A.% = reduo na emergncia de adultos; R1 = razo
1504entre a mdia diria de ovos ovipositados por fmea tratada e no tratada e R2 =
1505razo entre a viabilidade mdia de ovos ovipositados por fmea tratada e no
1506tratada. Os inseticidas foram classificados para ovos em funo da reduo na
1507ecloso e, para pupas, em funo do efeito total, de acordo com as classes de
1508toxicidade propostas pela IOBC, em: 1) incuo (<30%); 2) levemente nocivo (30-
150979%); 3) moderadamente nocivo (80-99%) e 4) nocivo (>99%).
1510 Os dados referentes viabilidade de ovos e pupas, assim como as mdias de
1511fecundidade e fertilidade, foram submetidos anlise de varincia (ANOVA). A
1512viabilidade mdia de ovos e pupas de cada tratamento foi comparada com a

154
155
1513testemunha pelo teste de Dunnett, enquanto a comparao das mdias de
1514fecundidade e fertilidade se deu pelo teste de Tukey. As anlises estatsticas foram
1515realizadas atravs do software estatstico Assistat - Verso 7.7 (Silva & Azevedo,
15162016) - para uma probabilidade de erro de 5%.
1517
1518Resultados e Discusso
1519 A viabilidade mdia de ovos quando estes foram pulverizados com os
1520inseticidas variou de 41,66% para etofenproxi a 95,83% para diflubenzuron SC e
1521zeta-cipermetrina para C. externa (Figura 1) e entre 11,45% para metomil a 80,20%
1522para zeta-cipermetrina para o predador E. connexa (Figura 2). Os inseticidas
1523imidacloprido+beta-ciflutrina e etofenproxi apresentaram viabilidade mdia dos ovos
1524pulverizados significativamente inferior aos do tratamento testemunha (F=15,58,
1525GL=15, p=0,0001) para o predador C. externa (Figura 1). No caso do predador E.
1526connexa observou-se que os inseticidas diflubenzuron WP, etofenproxi, gama-
1527cialotrina, imidacloprido+beta-ciflutrina, metomil, permetrina e tiametoxam+lambda-
1528cialotrina A e B reduziram significativamente a viabilidade dos ovos do predador em
1529relao ao tratamento testemunha (F=18,93, GL=15, p=0,0001) (Figura 2).
1530 O inseticida etofenproxi foi o nico que reduziu a ecloso de larvas de C.
1531externa em mais de 30%, sendo considerado levemente nocivo (classe 2) com uma
1532reduo na ecloso larval de 53,12% (Tabela 1). Os inseticidas tiametoxam+lambda-
1533cialotrina B, diflubenzuron WP, tiametoxam+lambda-cialotrina A, gama-cialotrina,
1534imidacloprido+beta-ciflutrina e etofenproxi, foram considerados levemente nocivos
1535(classe 2) aos ovos de E. connexa, com uma reduo na ecloso de larvas de 32,89;
153636,84; 48,68; 50,00; 52,63 e 61,84% respectivamente (Tabela 2), sendo que
1537somente o inseticida metomil foi classificado como moderadamente nocivo (classe 3)
1538com 85,52% de reduo na ecloso de larvas. Todos os demais inseticidas avaliados
1539foram classificados como incuos (classe 1) a ovos do predador, uma vez que no
1540reduziram a ecloso de larvas em mais de 30% (Tabela 2).
1541 Grande parte dos inseticidas testados teve reduzido efeito sobre os ovos de
1542C. externa, inclusive aqueles considerados de amplo espectro de ao como
1543carbamato, piretroides e neonicotinoides, resultados que esto de acordo com os
1544obtidos por Carvalho et al. (2002) avaliaram a seletividade de cinco inseticidas de
1545diferentes grupos qumicos sobre C. externa, e constataram que nenhum dos
1546inseticidas reduziu significativamente a viabilidade de ovos do predador. Outro

156
157
1547trabalho na mesma linha foi realizado por Castilhos et al. (2014) onde os autores
1548avaliaram a seletividade de nove inseticidas sobre os ovos de C. externa utilizados
1549na Produo Integrada de Pssego e tambm constaram a ausncia de efeito dos
1550mesmos sobre a viabilidade de ovos do predador. Para o neonicotinoide em mistura
1551com piretroide tiametoxam+lambda-cialotrina, Rugno et al. (2015) obtiveram uma
1552viabilidade de ovos de Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera:
1553Chrysopidae) 24 horas aps a pulverizao similar ao tratamento testemunha,
1554corroborando com os dados obtidos no presente estudo (Figura 1), onde no foi
1555observado efeito do inseticida. Nasreen et al. (2007) testaram o efeito dos inseticidas
1556lufenurom, beta-ciflutrina e metomil sobre os ovos do predador Chrysoperla carnea
1557(Stephens, 1836) (Chrysopidae: Neuroptera), e segundo os autores os inseticidas
1558apresentaram 6,91; 11,91 e 27,90% de mortalidade, respectivamente, dados esses
1559que corroboram com a ausncia de efeito dos inseticidas sobre os ovos de C.
1560externa obtidos no presente estudo (Tabela 1).

1561 Trabalhos envolvendo coccineldeos foram realizados por Pedroso et al.


1562(2012), que avaliaram o efeito dos inseticidas triflumuron e imidacloprido+beta-
1563ciflutrina sobre a fase de ovo do predador C. sanguinea. Segundo os autores
1564triflumuron foi classificado como incuo aos ovos do predador, j imidacloprido+beta-
1565ciflutrina reduziu em 100% a ecloso de larvas sendo considerado como nocivo
1566(classe 4) aos ovos do predador, dados esses que contrastam com os do presente
1567estudo onde foi obtida uma reduo na ecloso de larvas de 52,63% para
1568imidacloprido+beta-ciflutrina, sendo o inseticida classificado como levemente nocivo
1569(classe 2) aos ovos de E. connexa. No entanto, o trabalho realizado por Eichler e
1570Reis (1976) demonstrou que existe toxicidade diferenciada entre os dois
1571coccineldeos. Galvan et al. (2005) testaram o feito de inseticidas utilizados em milho
1572doce e soja sobre pupas do predador Harmonia axyridis (Pallas, 1773) (Coleoptera,
1573Coccinellidae), onde a viabilidade dos ovos tratados com o inseticida lambda-
1574cialotrina foi reduzida a zero, dados que no representam os que foram obtidos no
1575presente estudo onde o inseticida no reduziu a ecloso de larvas, sendo
1576considerado incuo (classe 1) aos ovos de E. connexa (Tabela 2).
1577 O crion, como denominada a camada externa dos ovos de insetos,
1578apresenta normalmente textura rgida, e se constitui na principal barreira de proteo
1579do embrio contra inseticidas. O crion possui aberturas ou reas especializadas

158
159
1580chamadas aerpilas, hidrpilas e micrpilas, as quais possibilitam as trocas
1581gasosas, hdricas e penetrao do espermatozoide, respectivamente (Gallo et al.,
15822002). Cabe ressaltar que, no presente estudo, a avaliao da toxicidade dos
1583inseticidas sobre ovos se restringiu verificao da reduo na ecloso das larvas,
1584porm possveis efeitos subletais, como alteraes na durao do perodo
1585embrionrio e efeitos nocivos em larvas e adultos oriundos de ovos tratados, podem
1586influenciar no impacto de determinado inseticida sobre o estgio de ovo de C.
1587externa e E. connexa em lavouras de trigo.

1588 No foi observado efeito significativo dos inseticidas testados na viabilidade


1589pupal de C. externa (F= 0,8207, GL=15, p=0,6504) e E. connexa (F=0,8629, GL=15,
1590p=0,6069). Os valores obtidos para a viabilidade pupal variaram de 91,67% para o
1591inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina A (Figura 1) e de 95,46% para os inseticidas
1592diflubenzuron WP, imidacloprido+beta-ciflutrina, lufenuron, tiametoxam+lambda-
1593cialotrina A para E. connexa (Figura 2), sendo que o restante dos inseticidas
1594testados teve 100% de viabilidade.
1595 A ausncia de efeito nocivo sobre a viabilidade das pupas de C. externa vai
1596ao encontro a trabalhos que reportam a tolerncia do estgio de pupa de crisopdeos
1597a inseticidas (Godoy et al. 2004; Silva et al. 2006; Moura et al. 2009; Torres et al.
15982013; Castilhos et al. 2014; Rugno et al. 2015). Godoy et al. (2004), ao avaliarem o
1599efeito de inseticidas utilizados nos citros sobre pupas de C. externa, obtiveram
1600mortalidades que variaram de 0,00 a 16,7%, e, assim como no presente estudo,
1601classificaram o inseticida lufenuron como incuo. Do mesmo modo, Silva et al.
1602(2006) estudaram o efeito de inseticidas e beta-ciflutrina, sendo que pupas
1603pulverizadas com beta-ciflutrina tiveram uma sobrevivncia de 97,5%, sobre pupas
1604do predador indo de encontro aos resultados obtidos no presente estudo (Tabela 1).
1605Torres et al. (2013) no encontraram diferenas significativas ao testar os inseticidas
1606profenofos/lufenuron e zeta-cipermetrina utilizados no cultivo do caf sobre pupas do
1607predador C. externa em laboratrio, sendo que os mesmos apresentaram viabilidade
1608pupal de 92,5 e 95%, respectivamente, sendo classificados como incuos (classe 1).
1609Os mesmos no apresentaram efeito sobre a fecundidade e fertilidade das fmeas
1610do predador. Moura et al. (2009) tambm observaram tolerncia de pupas de C.
1611externa a inseticidas reforando a compatibilidade deste inseticida quando
1612populaes do predador se encontram no estgio de pupa em lavouras de trigo.

160
161
1613Outro trabalho na mesma linha foi realizado por Castilhos et al. (2014) onde os
1614autores avaliaram a seletividade de nove inseticidas sobre os ovos de C. externa e
1615tambm constaram a ausncia de efeito dos mesmos sobre a fase de pupa do
1616predador. Em trabalho desenvolvido por Rugno et al. (2015) avaliaram a seletividade
1617de onze inseticidas sobre a fase de pupa do predador C. cubana. Segundo os
1618autores os inseticidas imidacloprido SC, imidacloprido WG, lamba-
1619cialotrina+tiametoxam e tiametoxam foram considerados incuos as pupas do
1620predador.
1621 De acordo com Cosme et al. (2009), micrografias eletrnicas de varredura do
1622casulo de seda de pupas de C. externa revelaram que este apresenta diversos
1623orifcios com aproximadamente 6 m de dimetro, por onde ocorre a respirao do
1624inseto e possivelmente onde os inseticidas podem penetrar e atingir o inseto em seu
1625interior. No entanto como pode-se perceber no presente estudo, possivelmente os
1626inseticidas no foram capazes de penetrar por essa barreira, assim, no atingindo o
1627inseto e reduzindo desse modo a emergncia de adultos de C. externa (Tabela 1).

1628 A ausncia de efeito sobre a viabilidade de pupas tratadas com os inseticidas


1629para E. connexa, sugere que a morfologia da pupa serviu como barreira a
1630penetrao dos inseticidas, assim protegendo o desenvolvimento dos insetos
1631(Tabela 2). Esses resultados esto de acordo com os de Youn et al. (2003) que
1632constataram que os inseticidas etofenproxi, imidacloprido e tiametoxam sobre o
1633predador H. axyridis no apresentaram efeito sobre a sobrevivncia de adultos
1634advindos de pupas tratadas com inseticidas. Ruiz-Snchez et al. (2010) testaram o
1635efeito de diflubenzuron sobre o predador H. axyridis e obtiveram sobrevivncia pupal
1636semelhante ao tratamento controle. Pedroso et al. (2011) avaliaram o efeito dos
1637inseticidas triflumuron e imidacloprido+beta-ciflutrina sobre a fase de pupa do
1638predador C. sanguinea. O inseticida triflumuron no afetou a viabilidade de pupas de
1639C. sanguinea, apresentando viabilidade de 96% de pupas semelhante ao presente
1640estudo onde triflumuron teve 100% de viabilidade pupal para E. connexa (Tabela 2).
1641No entanto imidacloprido+beta-ciflutrina demonstrou alta toxicidade para as pupas
1642de C. sanguinea com uma viabilidade pupal de apenas 10% diferindo dos dados
1643obtidos no presente estudo onde a viabilidade pupal foi de 95,84% para o inseticida
1644(Tabela 2). Da mesma forma diferindo do presente estudo, Galvan et al. (2005)
1645testaram o feito de inseticidas utilizados em milho doce e soja sobre pupas do

162
163
1646predador H. axyridis, onde constataram que a emergncia de adultos de pupas
1647tratadas com o inseticida lambda-cialotrina foi afetada pelo inseticida ocasionando a
1648total mortalidade das pupas.
1649 Em se tratando dos parmetros reprodutivos, a fecundidade dos adultos de C.
1650externa emergidos de pupas pulverizadas com os inseticidas foi significativamente
1651inferior a testemunha para o inseticida imidacloprido+beta-ciflutrina, no entanto
1652observou-se tambm que os inseticidas etofenproxi, diflubenzuron SC,
1653tiametoxam+lambda-cialotrina A e zeta-cipermetrina (F=7,29; GL=15; p=0,0001)
1654obtiveram valores de fecundidade superior ao tratamento testemunha. Constatou-se
1655ainda que os inseticidas beta-ciflutrina, diflubenzuron WP, imidacloprido+beta-
1656ciflutrina, lambda-cialotrina, lufenuron, metomil, permetrina, tiametoxam+lambda-
1657cialotrina A e B, e triflumuron reduziram significativamente a fertilidade dos ovos do
1658predador (F=15,51; GL=15; p=0,0001) (Tabela 1). Para o predador E. connexa, foi
1659constatado que diflubenzuron SC, diflubenzuron WP, imidacloprido+beta-ciflutrina,
1660lufenuron e tiametoxam+lambda-cialotrina A e B diferiram significativamente do
1661tratamento testemunha quanto a fecundidade (F=2,08; GL=15; p=0,021),
1662apresentando valores mdios de ovos por fmea inferiores ao tratamento
1663Testemunha (Tabela 2). No entanto, a fertilidade das fmeas de E. connexa oriundas
1664de pupas tratadas com os inseticidas no diferiu significativamente do tratamento
1665testemunha (F=1,27; GL=15; p=0,24), demostrando a ausncia de efeito nocivo dos
1666inseticidas.
1667 Apesar de alguns inseticidas terem reduzido significativamente a fecundidade
1668e fertilidade de adultos C. externa emergidos de pupas tratadas em comparao
1669com a testemunha (Tabela 1), pode-se perceber que somente o inseticida
1670imidacloprido+beta-ciflutrina teve um efeito total superior a 30%. No caso de E.
1671connexa apesar de alguns produtos terem diferido significativamente na fecundidade
1672do predador, no foi observado efeito significativo na fertilidade dos ovos do mesmo.
1673Esse fato de suma importncia quando se pensa na viabilizao do controle
1674biolgico exercido por C. externa e E. connexa em lavouras de trigo onde o controle
1675qumico realizado, pois populaes de inimigos naturais podem sucumbir no s
1676em funo da mortalidade ocasionada, mas tambm devido aos efeitos subletais
1677que afetem a fisiologia ou o comportamento do inseto (Desneux et al. 2007).
1678 Resultados obtidos por Moura et al. (2009) e Castilhos et al. (2014) tambm
1679destacam a ausncia de efeito nos parmetros reprodutivos de C. externa, visto que

164
165
1680a maioria dos inseticidas avaliados pelos autores no afetou a capacidade de
1681oviposio de C. externa oriundas de pupas tratadas. Com relao a joaninhas,
1682Pedroso et al. (2011) tambm no obteve qualquer efeito sobre a fecundidade e
1683fertilidade quando pupas de C. sanguinea foram pulverizadas com triflumuron. Uma
1684vez que o casulo de seda atua como uma barreira fsica, a exposio do inseto aos
1685inseticidas no interior da pupa se torna pouco provvel, porm esta pode ocorrer na
1686ocasio da emergncia, quando o inseto adulto j formado rompe o casulo e assim
1687entra em contato com resduos depositados na parte externa do casulo. No entanto,
1688esta possvel exposio no foi suficiente para causar efeitos subletais nos
1689processos reprodutivos dos adultos dos predadores para a maioria dos inseticidas.

1690 Com relao ao efeito total gerado pelos inseticidas testados para C. externa,
1691somente imidacloprido+beta-ciflutrina apresentou efeito total superior a 30% sendo
1692classificado como levemente nocivo ao respectivo predador (Tabela 1). Para a
1693joaninha predadora, tiametoxam+lambda-cialotrina B, imidacloprido+beta-ciflutrina,
1694lufenuron e tiametoxam+lambda-cialotrina A foram considerados como levemente
1695nocivos (classe 2) ao predador E. connexa com um efeito total de 31,80; 32,70;
169634,49 e 40,06%, respectivamente (Tabela 2). Os demais inseticidas foram
1697considerados incuos (classe 1) a pupas de ambos os predadores, com um efeito
1698total inferior a 30%. Somente imidacloprido+beta-ciflutrina apresentou efeito total
1699calculado superior a 30%, devido aos efeitos subletais detectados, afetando a
1700fecundidade e fertilidade das fmeas de C. externa (Tabela 1), e mais drasticamente
1701a fecundidade das fmeas de E. connexa (Tabela 2).
1702 As propriedades fsico-qumicas dos inseticidas, juntamente coma barreira
1703fsica protetora dos estgios de ovo e pupa so determinantes para a baixa
1704toxicidade observada para a maioria dos inseticidas testados sobre estes estgios
1705de desenvolvimento. Grande parte dos inseticidas, inclusive os neurotxicos, que
1706so considerados de amplo espectro de ao, no se mostraram txicos, em funo
1707de suas formulaes no serem capazes de vencer a proteo do crion dos ovos e
1708das pupas, principalmente no caso de C. externa onde somente etofenproxi reduziu
1709a ecloso de larvas em mais que 30%. Nesse sentido, E. connexa foi mais afetada,
1710principalmente na fase de ovo, onde os inseticidas neurotxicos apresentaram
1711efeitos mais acentuados, principalmente aqueles em mistura como
1712imidacloprido+beta-ciflutrina e tiametoxam+lambda-cialotrina A e B, fato esse que

166
167
1713tambm se repetiu na fase de pupa do predador para os mesmos inseticidas (Tabela
17142).

1715 Uma das possveis explicaes para esse fato pode ser atribuda ao
1716coeficiente de partio octanol-gua das molculas (log Kow) em conjunto com as
1717caractersticas do ovo de cada predador. Valores elevados de log kow conferem
1718maior lipofilicidade e facilitam a penetrao de uma maior quantidade do inseticida
1719atravs do crion do ovo e sua translocao para o stio de ao (Hoffmann et al.,
17202008). Os inseticidas diflubenzuron WP, etofenproxi, gama-cialotrina, beta-ciflutrina,
1721permetrina e lambda-cialotrina A e B, que afetaram os ovos de E. connexa (Figura 2)
1722apresentam valores elevados de log kow das molculas (3,89; 7,00; 7,00; 5,95; 6,50;
17237,00 e 7,00, respectivamente). Apesar de imidacloprido e tiametoxam apresentarem
1724um menor coeficiente de partio (0,57 e 0,13, respectivamente) os seus pares nas
1725misturas, beta-ciflutrina e lambda-cialotrina apresentam log kow elevado (5,95 e
17267,00, respectivamente), o que certamente pode ter conferido maior toxicidade aos
1727inseticidas. Metomil apesar de ter um valor baixo de log kow (0,60), apresenta efeito
1728ovicida sobre coccineldeos conforme demostrado por David & Horsburgh (1985)
1729para Stethorus punctum (LeConte, 1852) (Coleoptera: Coccinellidae). Os autores
1730tambm atestaram que os ovos de Chrysopa spp. no foram afetados pelo
1731inseticida, demostrando que existe diferena quanto a suscetibilidade dos ovos a
1732inseticidas entre as duas espcies.

1733 Com base na importncia dos predadores E. connexa e C. externa para o


1734controle biolgico, a tolerncia de ovos e pupas destas espcies a maioria dos
1735inseticidas avaliados se constitui em fato relevante para a manuteno da populao
1736natural dos predadores em lavouras de trigo, contribuindo consideravelmente para o
1737MIP na cultura. Diante destas informaes, a utilizao dos inseticidas que se
1738mostraram incuos pode ser recomendada, e deve ser priorizada, principalmente em
1739pocas onde os estgios de ovo ou pupa dos predadores predominam no cultiv o.

1740
1741Agradecimentos
1742 Esta pesquisa tem o apoio da Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal
1743de Nvel Superior (CAPES) e do Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e
1744Tecnolgico (CNPq)
1745

168
169
1746Referncias
1747Agrofit (2015) Sistema de inseticidas fitossanitrios. Disponvel em: Retrieved from
1748http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_cons/principal_agrofit_cons
1749
1750Auad, A.M., Carvalho, C.F., Souza, B., Simes, A.D., Oliveira, S.A., Braga, A.L.F.,
1751Ferreira, R.B. (2007) Potencial de Chrysoperla externa (Hagen) no controle de
1752Bemisia tabaci (Gennadius) bitipo B em tomateiro. Acta Scientiarum Agronomy, 29,
17532932.
1754
1755Carvalho, C.F., Souza, B. (2000) Mtodos de criao e produo de crisopdeos. In:
1756Bueno, V.H.P. (Ed.). Controle biolgico de pragas: produo massal e controle de
1757qualidade. Lavras, Brazil, pp.91-109.
1758
1759Carvalho, G.A., Carvalho, C.F., Souza, B., Ulha, J.L.R. (2002) Seletividade de
1760inseticidas a Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Neotropical
1761Entomology, 31, 615-621.
1762
1763Castilhos, R.V., Grtzmacher, A.D., Siqueira, P.R.B., Moraes, I.L., Gauer, C.J. (2014)
1764Seletividade de inseticidas utilizados em pessegueiro sobre ovos e pupas do
1765predador Chrysoperla externa. Cincia Rural, 44, 1921-1928.
1766Cosme, L.V., Carvalho, G.A., Moura, A.P., Parreira, D.S. (2009) Toxicidade de leo
1767de nim para pupas e adultos de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera:
1768Chrysopidae). Arquivos do Instituto Biolgico, 76, 233-238.
1769
1770David, P.J., Horsburgh, R.L. (1985) Ovicidal activity of methomyl on eggs of pest and
1771heneficial insects and mites associated with apples in Virginia. Journal of Economic
1772Entomology, 78, 432-436.
1773
1774Desneux, N., Decourtye, A., Delpuech, J.M. (2007) Sublethal effects of pesticides on
1775beneficial arthropods. Annual Review of Entomology, 52, 81-106.
1776
1777Eichler, M.R., Reis, E.M. (1976) Seletividade fisiolgica de inseticidas aos
1778predadores de afdios: Cycloneda sanguinea L., 1763) e Eriopis connexa (Germ.,
17791824) (Coleoptera - Coccinellidae). Passo Fundo, Brazil, 24 pp.

170
171
1780
1781Gallo, D., Nakano, O., Carvalho, R.P.L., Baptista, G.C., Berti Filho, E., Parra, J.R.P.,
1782Zucchi, R.A., Alves, S.B., Vendramim, J.D., Marchini, L.C., Lopes, J.R.S., Omoto, C.
1783(2002) Entomologia agrcola. Piracicaba, Brazil, 920 pp.
1784
1785Galvan, T.L., Koch, R.L., Hutchison, W.D. (2005) Toxicity of commonly used
1786insecticides in sweet corn and soybean to multicolored asian lady beetle (Coleoptera:
1787Coccinellidae). Journal of Economic Entomology, 98, 780-789.
1788
1789Gassen, D.N. (1988) Controle biolgico de pulges em trigo. Passo Fundo, Brazil, 12
1790pp.
1791
1792Gassen, D.N. (1999) Controle biolgico de pulges de trigo no Brasil. Retrieved
1793from: http://www.cnpt.embrapa.br/biblio/p_co15.htm
1794
1795Godoy, M.S., Carvalho, G.A., Moraes, J.C., Cosme, L.V., Goussain, M.M., Carvalho,
1796C.F., Morais, A.A. (2004) Seletividade de seis inseticidas utilizados em citros a pupas
1797e adultos de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Neotropical
1798Entomology, 33, 359-364.
1799Hoffmann, E.J., Middleton, S.M., Wise, J.C. (2008) Ovicidal activity of
1800organophosphate, oxadiazine, neonicotinoid and insect growth regulator chemistries
1801on northern strain plum curculio, Conotrachelus nenuphar. Journal of Insect Science,
18028, 16.
1803
1804Medina, P., Budia, F., Estal, E.P., Del Adn, A., Viuela, E. (2003) Side effects of six
1805insecticides on different developmental stages of Chrysoperla carnea (Neuroptera:
1806Chrysopidae). IOBC/WPRS Bulletin, 26, 33-40.
1807
1808Moraes, J.C., Goussain, M.M., Basagli, M.A.B., Carvalho, G.A., Ecole, C.C., Sampaio,
1809M.V. (2004) Silicon influence on the tritrophic interaction: wheat plants, the Gressnbug
1810Schizaphis graminum (Rondani) (Hemiptera: Aphididae), and its natural enemies,
1811Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) and Aphidius colemani Viereck
1812(Hymenoptera: Aphidiidae). Neotrotropical Entomology, 33, 619-624.
1813

172
173
1814Moura, A.P., Carvalho, G.A., Lasmar, O., Moscardini, V.F., Rezende, D.T. (2009)
1815Efeitos da aplicao de inseticidas utilizados na produo integrada de ma sobre
1816pupas de Chrysoperla externa. Cincia Rural, 39, 2285-2292.
1817
1818Nasreen, A., Ashfaq, M., Mustafa, G., Khan, R.R. (2007) Mortality rates of five
1819commercial insecticides on Chrysoperla carnea (Stephens, 1836) (Chrysopidae:
1820Neuroptera). Pakistan Journal of Agricultural Sciences, 44, 266-271.
1821
1822Ndakidemi, B., Mtei, K., Ndakidemi, P.A. (2016) Impacts of synthetic and botanical
1823pesticides on beneficial insects. Agricultural Sciences, 07, 67453-67459.
1824
1825Pappas, M.L., Broufas, G.D., Koveos, D.S. (2011) Chrysopid predators and their role
1826in biological control. Journal of Entomology, 8, 301326.
1827Pedroso, E.C., Carvalho, G.A., Leite, M.I.S., Rezende, D.T. (2011) Seletividade de
1828inseticidas utilizados no algodoeiro sobre pupas e adultos da joaninha Cycloneda
1829sanguinea (Linnaeus, 1763). Arquivos do Instituto Biolgico, 78, 573-584.
1830
1831Pedroso, E.C., Carvalho, G.A., Leite, M.I.S., Rezende, D.T., Moura, A.P. (2012)
1832Seletividade de inseticidas utilizados na cultura algodoeira a ovos e larvas de
1833terceiro instar de Cycloneda sanguinea. Arquivos do Instituto Biolgico, 79, 61-68.
1834
1835Picano, M.C., Bacci, L., Crespo, A.L.B., Miranda, M.M.M., Martins, J.C. (2007)
1836Effect of integrated pest management practices on tomato production and
1837conservation of natural enemies. Agricultural and Forest Entomology, 9, 327-335.
1838
1839Pntener, W. (1981) Manual for field trials in plant protection. 2.ed. Ciba-Geigy,
1840Basle, Switzerland, 205 pp.
1841
1842Reddy, P.P. (2016) Selective pesticides in IPM. In: Reddy, P.P. (Ed.), Sustainable crop
1843protection under protected cultivation. Singapore: Springer, pp. 121-131.
1844
1845Resende, A.L.S., Ferreira, R.B., Silveira, L.C.P., Pereira, L.P.S., Landim, D.V.,
1846Carvalho, C.F. (2015) Desenvolvimento e reproduo de Eriopis connexa (Germar,

174
175
18471824) (Coleoptera: Coccinellidae) alimentada com recursos florais de coentro
1848(Coriandrum sativum L.). Entomotropica, 30, 12-19.
1849
1850Rugno, G.R., Zanardi, O.Z., Yamamoto, P.T. (2015) Are the pupae and eggs of the
1851lacewing Ceraeochrysa cubana (Neuroptera: Chrysopidae) tolerant to insecticides?
1852Journal of Economic Entomology, 108, 2630-2639.
1853
1854Ruiz-Snchez, E., Caamal-Eb, L., Cristbal-Alejo, J., Mungua-Rosale, R., Prez-
1855Gutirrez, A. (2010) Survivorship and development of immature Harmonia axyridis
1856Pallas (Coleoptera: Coccinellidae) exposed to diflubenzuron. Agrociencia, 44, 373-
1857379.
1858
1859Soares, J.J., Sobrinho, F.P.C., Silva, M.S. (2002) Fatores que afetam a predao de
1860Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae). Campina Grande, Brazil, 30 pp.
1861
1862Silva, F.A.S., Azevedo, C.A.V. (2016) The assistat software version 7.7 and its use in
1863the analysis of experimental data. African Journal of Agricultural Research, 11, 3733-
18643740.
1865Silva, R.A., Carvalho, G.A., Carvalho, C.F., Reis, P.R., Souza, B., Pereira, A.M.A.R.
1866(2006) Ao de produtos fitossanitrios utilizados em cafeeiros sobre pupas e
1867adultos de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Cincia
1868Rural, 36, 8-14.
1869
1870Silva, R.B., Zanuncio, J.C., Serrao, J.E., Lima, E.R., Figueiredo, M.L.C., Cruz, I.
1871(2009) Suitability of different artificial diets for development and survival of stages of
1872the predaceous ladybird beetle Eriopis connexa. Phytoparasitica, 37, 115-123.
1873
1874Torres, A. F., Santacecilia, L.V.C., Moscardini, V.F., Carvalho, G.A. (2013) Selectivity of
1875seven insecticides against pupae and adults of Chrysoperla externa (Neuroptera:
1876Chrysopidae). Revista Colombiana de Entomologia, 39, 34-39.
1877
1878Venzon, M., Lemos, F., Sarmento, R. A., Rosado, M. C., Pallini, A. (2009) Predao
1879por coccineldeos e crisopdeo influenciada pela teia de Tetranychus evansi.
1880Pesquisa Agropecuria Brasileira, 44, 1086-1091.

176
177
1881
1882Vogt, H., Bigler, F., Brown, K., Candolfi, M.P., Kemmeter, F., Khner, C., Moll, M., Travis,
1883A., Ufer, A., Viuela, E., Wladburger, M., Waltersdorfer, A. (2000) Laboratory method to
1884test effects of plant protection products on larvae of Chrysoperla carnea (Neuroptera:
1885Chrysopidae). In: Candolfi, M.P., Blumel, S., Forster, R., Bakker, F.M., Grimm, C.,
1886Hassan S.A., Heimbach, U., Mead-Briggs, M.A., Reber, B., Schmuck, R., Vogt, H.
1887(Eds.). Guidelines to evaluate side-effects of plant protection products to non-target
1888arthropods. Reinheim, Germany, pp. 27-44.
1889
1890Vogt, H., Rumpf, S., Wetzel, C., Hassan, S.A. (1992) A field method for testing effects of
1891pesticides on the green lacewing Chrysoperla carnea Steph. IOBC/WPRS Bulletin, 15,
1892176-182.
1893
1894Youn, Y.N., Seo, M.J., Shin, J.G., Jang, C., Yu, Y.M. (2003) Toxicity of greenhouse
1895pesticides to multicolored Asian lady beetles, Harmonia axyridis (Coleoptera:
1896Coccinellidae). Biological Control, 28, 164-170.
1897
1898Tabela 1 Reduo na ecloso de larvas e na emergncia de adultos de Chrysoperla
1899externa para inseticidas registrados para a cultura do trigo, seu efeito sobre a
1900fecundidade e fertilidade (EP) de adultos emergidos, efeito total e classificao de
1901toxicidade conforme a IOBC.

Ovos Pupas
Tratamento c.i.a.(%)1
R.E.A.
R.E.L.2 C3 4 Fecundidade* Fertilidade* E(%)5 C3
beta-ciflutrina 0,002 3,12 1 4,16 23,841,23b 86,381,45b 7,38 1
diflubenzuron SC 0,012 0,00 1 0,00 29,910,67a 97,911,20a 0,00 1
diflubenzuron WP 0,012 2,08 1 0,00 25,130,93b 83,621,17b 0,00 1
etofenproxi 0,075 53,12 2 0,00 30,851,77a 98,951,04a 0,00 1
gama-cialotrina 0,001 1,04 1 0,00 25,900,74b 98,951,04a 0,00 1
imidacloprido+ 0,037+
25,00 1 0,00 19,531,03c 86,452,62b 31,86 2
lambda-cialotrina 0,004
lambda-cialotrina 0,002 5,20 1 0,00 24,331,42b 86,803,18b 10,93 1
lufenuron 0,002 0,00 1 0,00 25,210,68b 83,670,98b 13,88 1
metomil 0,139 3,12 1 4,16 23,160,85b 81,810,89b 9,09 1
permetrina 0,012 0,00 1 0,00 26,270,43b 86,770,85b 0,00 1
tiametoxam 0,009 6,25 1 0,00 24,140,56b 97,912,08a 4,63 1
tiametoxam+ 0,010+
4,16 1 8,33 28,451,33a 84,031,78b 8,81 1
lambda-cialotrina A 0,007
tiametoxam+ 0,010+
6,25 1 0,00 26,351,16b 87,982,42b 16,38 1
beta-ciflutrina b 0,007
triflumurom 0,007 1,04 1 0,00 24,911,09b 81,271,13b 12,59 1

178
179
zeta-cipermetrina 0,026 7,29 1 0,00 29,280,78a 97,911,20a 0,00 1
Testemunha --- --- --- 0,00 25,591,01b 96,871,99a --- ---
19021c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2R.E.L. = Reduo na ecloso
1903de larvas corrigida por Schneider-Orelli (%); 3C = Classes da IOBC: 1= incuo (<30%),
19042= levemente nocivo (30-79%), 3=moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%).
19054R.E.A. = Reduo na emergncia de adultos corrigida por Schneider-Orelli (%); 5E =
1906Efeito total (%); *Mdias seguidas pela mesma letra na coluna no diferem
1907significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0,05). (Fecundidade: F=7,29; GL=15;
1908p=0,0001; Fertilidade: F=15,51; GL=15; p=0,0001)

1909
1910
1911
1912
1913
1914
1915
1916
1917Tabela 2 Reduo na ecloso de larvas e na emergncia de adultos de Eriopis
1918connexa para inseticidas registrados para a cultura do trigo, seu efeito sobre a
1919fecundidade e fertilidade (EP) de adultos emergidos, efeito total e classificao de
1920toxicidade conforme a IOBC.

Ovos Pupas
Tratamento c.i.a.(%)1
R.E.L.2 C3 R.E.A.4 Fecundidade* Fertilidade* E(%)5 C3
beta-ciflutrina 0,002 14,47 1 0,00 35,202,99a 83,712,62a 0,00 1
diflubenzuron SC 0,012 2,63 1 0,00 22,652,08b 84,443,02a 26,50 1
diflubenzuron WP 0,012 36,84 2 4,16 25,573,83b 87,782,97a 17,31 1
etofenproxi 0,075 61,84 2 0,00 29,153,91a 83,432,78a 6,53 1
gama-cialotrina 0,001 50,00 2 0,00 31,751,97a 84,572,72a 0,00 1
imidacloprido+ 0,037+
52,63 2 4,16 23,004,44b 79,442,42a 32,70 2
beta-ciflutrina 0,004
lambda-cialotrina 0,002 1,31 1 0,00 32,645,90a 85,222,40a 0,00 1
lufenuron 0,002 10,52 1 4,54 22,173,15b 80,532,94a 34,49 2
metomil 0,139 85,52 3 0,00 33,871,82a 91,391,80a 0,00 1
permetrina 0,012 27,63 1 0,00 30,832,03a 85,491,45a 0,00 1
tiametoxam 0,009 22,66 1 0,00 31,103,56a 75,004,04a 10,36 1
tiametoxam+ 0,010+
48,68 2 4,16 21,423,21b 75,952,16a 40,06 2
lambda-cialotrina A 0,007
tiametoxam+ 0,010+
32,89 2 0,00 22,042,44b 80,503,80a 31,80 2
lambda-cialotrina B 0,007
triflumurom 0,007 9,21 1 0,00 34,727,19a 77,242,22a 0,00 1
zeta-cipermetrina 0,026 0,00 1 0,00 37,802,49a 85,392,76a 0,00 1
Testemunha --- --- --- 0,00 30,084,43a 86,521,94a --- ---

180
181
19211c.i.a.(%) = Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2R.E.L. = Reduo na ecloso
1922de larvas corrigida por Schneider-Orelli (%); 3C = Classes da IOBC: 1= incuo (<30%),
19232= levemente nocivo (30-79%), 3=moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%).
19244R.E.A. = Reduo na emergncia de adultos corrigida por Schneider-Orelli (%); 5E =
1925Efeito total (%); *Mdias seguidas pela mesma letra na coluna no diferem
1926significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0,05). (Fecundidade: F=2,08; GL=15;
1927p=0,021; Fertilidade: F=1,27; GL=15; p=0,24)

1928
1929
1930
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1935
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1940
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1949
1950
1951
1952
1953
1954
1955
1956 ARTIGO 03 Neotropical Entomology
1957
1958
1959
1960 Persistncia de inseticidas registrados para a cultura do trigo sobre larvas e
1961 adultos dos predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa em condies de
1962 casa-de-vegetao
1963
1964
1965
1966

1967 RAFAEL ANTONIO PASINI; JULIANO DE BASTOS PAZINI; MATHEUS


1968 RAKES; FRANCIELE SILVA DE ARMAS; FLVIO DO AMARAL BUENO;
1969 ANDERSON DIONEI GRTZMACHER;
1970

1971
1972
1973
1974
1975
1976
1977

188
189 70
190

1978 Correspondence to:

1979 Rafael Antonio Pasini,

1980 Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel (FAEM),

1981 Departamento de Fitossanidade (DFs)

1982 Campus universitrio, s/n

1983 Caixa Postal 354

1984 96010-900, Pelotas, Rio Grande do Sul, Brazil

1985 PHONE: +55 (53) 3275-7376,

1986 FAX: +55 (53) 3275-9031.

1987Pest Management

1988

1989Persistncia de inseticidas registrados para a cultura do trigo sobre larvas e adultos dos

1990predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa em condies de casa-de-vegetao

1991

1992Persistence of insecticides registered to wheat crop on larvae and adults of the predators

1993Chrysoperla externa and Eriopis connexa in green house conditions

1994

1995RA PASINI1, J de B PAZINI1, M RAKES1, FS de ARMAS1, FA BUENO1, AD

1996GRTZMACHER1

1997

19981Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel (FAEM),

1999Departamento de Fitossanidade (DFs)

2001Running head: Persistence of insecticides to Chrysoperla externa and Eriopis connexa


2002
2003

191
192 71
193

2004Resumo O presente trabalho avaliou a persistncia dos inseticidas gama-cialotrina,

2005imidacloprido+beta-ciflutrina, metomil, tiametoxam e tiametoxam+lambda-cialotrina sobre

2006larvas e adultos dos predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa. Plantas de feijo de

2007vagem foram pulverizadas at o ponto de escorrimento com os inseticidas nas doses mximas

2008registradas para a cultura do trigo. Semanalmente, aos 3, 10, 17, 24 e 31 dias aps a

2009pulverizao, larvas e adultos do predador foram expostos a folhas contendo os resduos

2010secos dos inseticidas para determinao da persistncia dos inseticidas. Em funo da

2011mortalidade observada ao longo dos bioensaios, os inseticidas foram classificados de acordo

2012com a escala de persistncia proposta pela International Organization for Biological and

2013Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC). Com exceo de

2014tiametoxam+lambda-cialotrina que foi moderadamente persistente (classe 3) a larvas de C.

2015externa e E. connexa, todos os outros inseticidas testados foram persistentes (classe 4) as

2016larvas de ambos os predadores. Gama-cialotrina, imidacloprido+beta-ciflutrina e metomil

2017foram persistentes (classe 4) a C. externa e imidacloprido+beta-ciflutrina e metomil aos

2018adultos de E. connexa. Tiametoxam foi considerado moderadamente persistente (classe 3) a

2019C. externa e gama-cialotrina, tiametoxam e tiametoxam+lambda-cialotrina a E. connexa. O

2020inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina foi levemente persistente (classe 2) aos adultos de

2021C. externa. A fase larval de C. externa e E. connexa foi mais afetada pelos inseticidas que a

2022fase adulta.

2023Palavras chave: Crisopdeo, coccineldeo, controle biolgico, controle qumico, Triticum

2024aestivum.

2025

2026Abstract This study evaluated the persistence of the insecticides gamma-cyhalothrin,

2027imidacloprid+beta-cyfluthrin, methomyl, thiamethoxam and thiamethoxam+lambda-

2028cyhalothrin on larvae and adults of the predators Chrysoperla externa and Eriopis connexa.

194
195 72
196

2029Pod bean plants were sprayed to the runoff point with the insecticides at the maximum doses

2030recorded for the wheat crop. Weekly, at 3, 10, 17, 24 and 31 days after spraying, larvae and

2031adults of the predators were exposed to leaves containing the dry residues of the insecticides

2032to determine the persistence of the insecticides. Due to the mortality observed throughout the

2033bioassays, the insecticides were classified according to the persistence scale proposed by the

2034International Organization for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and

2035Plants (IOBC). With the exception of thiamethoxam+lambda-cyhalothrin that was moderately

2036persistent (class 3) to larvae of C. externa and E. connexa, all other insecticides tested were

2037persistent (class 4) larvae of both predators. Gamma-cyhalothrin, imidacloprid+beta-

2038cyfluthrin and methomyl were persistent (class 4) to C. externa and imidacloprid+beta-

2039cyfluthrin and methomyl to adults of E. connexa. Thiamethoxam was considered moderately

2040persistent (class 3) to C. externa and gamma-cyhalothrin, thiamethoxam and

2041thiamethoxam+lambda-cyhalothrin to E. connexa. The insecticide thiamethoxam+lambda-

2042cyhalothrin was slightly persistent (class 2) to C. externa adults. The larval phase of C.

2043externa and E. connexa was more affected by insecticides than the adult phase.

2044Key words: Crisopid, coccinellid, biological control, chemical control, Triticum aestivum.

2045

2046

2047Introduo

2048 A utilizao de inseticidas seletivos essencial para a manuteno dos inimigos

2049naturais dos insetos-praga e viabilizao do controle biolgico natural na cultura do trigo,

2050onde a incidncia de insetos fitfagos constante e o uso de inseticidas se faz necessrio a

2051fim de se garantir nveis considerveis de produtividade (Gassen 1999, Cunha et al 2016).

2052 O controle de insetos-praga na cultura do trigo na maioria das vezes realizado

2053atravs da aplicao de inseticidas de alta toxicidade e amplo espectro de ao, os quais

197
198 73
199

2054eliminam os inimigos naturais das lavouras e assim contribuem para o surgimento de pragas

2055secundrias antes mantidas sobre controle e seleo de populaes de insetos resistentes

2056(Degrande et al 2002).

2057 Os predadores Chrysoperla externa Hagen (Neuroptera: Chrysopidae) e Eriopis

2058connexa Germar (Coleoptera: Coccinellidae) so importantes inimigos naturais e comumente

2059encontrado em diversos agroecossistemas. O crispideo destaca-se por sua polfaga,

2060alimentando-se de insetos de vrias ordens, pela grande capacidade de busca de suas larvas,

2061alto potencial reprodutivo, tolerncia a determinados grupos de inseticidas e a facilidade de

2062criao em laboratrio tem favorecido o uso desta espcie em programas de controle

2063biolgico (Soares et al 2003, Maia et al 2004, Torres et al 2013, Haramboure et al 2015). A

2064joaninha E. connexa um predador generalista amplamente distribudo na regio

2065Neotropical, sendo considerado um potencial predador de inmeros insetos-praga em

2066diversos cultivos comerciais (Almeida-Sarmento et al 2007, Gomez & Polana 2009). Essa

2067espcie preda insetos-praga tanto na fase larval como adulta prestando um importante servio

2068de controle biolgico natural. Alm disso, destacam-se na cultura do trigo por se alimentarem

2069principalmente das diversas espcies de pulges presentes nesta cultura (Gassen 1999,

2070Moraes et al 2004).

2071 Inmeros fatores podem interferir na toxicidade de um ingrediente ativo no campo, o

2072que torna necessrio a realizao de testes que auxiliem a mensurar o real impacto destes

2073inseticidas sobre os inimigos naturais (Stark et al 2007). Nesse sentido, a International

2074Organization for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC)

2075prope uma sequncia de avaliaes globalmente reconhecida que envolve diversos testes,

2076que se iniciam em laboratrio e passam para o semicampo e campo (Hassan 1994). Estas

2077etapas de avaliao permitem a determinao de diferentes caractersticas toxicolgicas dos

200
201 74
202

2078inseticidas, e estabelecem se estes possuem compatibilidade com o controle biolgico e so

2079apropriados ou no para o controle de insetos-praga no Manejo Integrado de Pragas (MIP).

2080 A persistncia um fator importante que influncia o impacto de um inseticida sobre

2081organismos benficos em um agroecossistema. Esta informao deve ser levada em conta em

2082programas de MIP na cultura do trigo, pois auxilia na utilizao e uso racional de inseticidas

2083na cultura, o que premissa bsica para a viabilizao do controle biolgico exercido por C.

2084externa e E. connexa nas lavouras de trigo. Diante disto, o conhecimento da durao da

2085atividade nociva dos inseticidas sobre C. externa e E. connexa se torna importante, pois

2086permite que o agricultor opte pelos inseticidas que sejam menos agressivos aos inimigos

2087naturais, assim contribuindo para o controle biolgico natural que esses predadores realizam

2088na cultura do trigo.

2089 No foi encontrado na literatura nenhum trabalho que avalie a persistncia de

2090inseticidas sobre predadores para a cultura do trigo. Entre os poucos trabalhos de persistncia

2091de inseticidas sobre predadores citam-se os realizados para as espcies C. externa (Castilhos

20922014) e Chrysoperla carnea (Stephens, 1836) (Neuroptera: Chrysopidae) (Giolo et al 2009)

2093na cultura do pessegueiro, C. carnea na cultura do milho (Maia et al 2016) e Cycloneda

2094sanguinea (Linnaeus, 1763) (Coleoptera: Coccinellidae) para a cultura do algodoeiro (Leite

2095et al 2010). Desta forma, o objetivo do presente trabalho foi avaliar a persistncia (durao da

2096atividade nociva) de inseticidas utilizados na cultura do trigo sobre os estgios de larva e

2097adulto dos predadores C. externa e E. connexa.

2098

2099Material e mtodos

2100 Os experimentos foram realizados no Laboratrio de Manejo Integrado de Pragas

2101(LabMIP) da Universidade Federal de Pelotas, RS. As larvas e adultos de C. externa e E.

2102connexa utilizados nos bioensaios foram provenientes de colnias mantidas em laboratrio

203
204 75
205

2103(temperatura 251 C, umidade relativa 7010% e fotofase 14 horas) conforme metodologia

2104de criao proposta por Carvalho & Souza (2000) e Vogt et al (2000) para C. externa e por

2105Silva et al (2009) para E. connexa.

2106 Foi avaliada a persistncia de cinco inseticidas registrados para a cultura do trigo,

2107sobre larvas e adultos de C. externa e E. connexa, tendo esses sido escolhidos por serem

2108txicos aos predadores em ensaios preliminares sobre larvas e adultos. Os inseticidas,

2109ingrediente ativo [produto comercial grupo qumico (mxima dosagem da formulao

2110comercial registrada para a cultura em L.ha-1/concentrao de ingrediente ativo na calda, em

2111%)] utilizados foram: gama-cialotrina [Nexide piretroide (0,015/0,001)],

2112imidacloprido+beta-ciflutrina [Connect neonicotinoide+piretroide (0,750/0,037+0,004)],

2113metomil [Lannate BR carbamato (1,300/0,139)], tiametoxam [Actara 250 WG

2114neonicotinoide (0,075/0,009)] e tiametoxam+lambda-cialotrina [Engeo Pleno

2115neonicotinoide+piretroide (0,150/0,010+0,007)].

2116 Foi realizada uma adaptao na metodologia proposta pela IOBC para persistncia de

2117inseticidas, que utiliza plantas de videira, sendo utilizado nesse estudo como substrato vegetal

2118para os testes plantas de feijo de vagem. Os testes de persistncia consistiram na exposio

2119de larvas e adultos de C. externa e E. connexa a folhas de feijo de vagem contendo resduos

2120secos dos inseticidas em diferentes perodos aps a pulverizao. Para isto, os inseticidas

2121foram pulverizados na dosagem mxima recomendada para a cultura do trigo sobre plantas de

2122feijo de vagem. A pulverizao foi realizada atravs de um pulverizador pressurizado a CO 2

2123quando as plantas possuam aproximadamente 30 folhas. A presso de trabalho utilizada na

2124pulverizao foi de 50 psi e est se deu at o ponto de escorrimento. Aps a secagem da

2125calda, as plantas foram acondicionadas em estufa. Semanalmente, aos 3, 10, 17, 24 e 31 dias

2126aps a pulverizao, folhas pulverizadas com cada tratamento foram destacadas das plantas e

2127utilizadas em bioensaios de persistncia com larvas e adultos de C. externa e E. connexa.

206
207 76
208

2128 Para exposio larval, folhas de feijo contendo resduos dos inseticidas foram postas

2129sobre uma base de metacrilato (34 cm de comprimento x 20 cm de largura) e em seguida

2130sobrepostas por duas placas (32 cm comprimento x 8 cm largura), as quais possuam cinco

2131orifcios cada (5 cm de dimetro). Em cada orifcio foi acoplado um copo plstico desprovido

2132de fundo, formando as arenas de exposio. Larvas de primeiro nstar de C. externa e E.

2133connexa foram adicionadas nas arenas de exposio, e a cada dois dias, ovos de Anagasta

2134kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) foram oferecidos s larvas como alimento. Para

2135cada tratamento foram utilizadas quatro repeties com cinco larvas cada, as quais foram

2136expostas aos resduos dos inseticidas nas folhas at a emergncia dos adultos.

2137 Para assegurar uma exposio contnua aos resduos dos inseticidas, o interior dos

2138copos foi polvilhado com talco a fim de evitar que as larvas subissem pela parte interna ou

2139escapassem da arena de exposio.

2140 A mortalidade proporcionada por cada inseticida foi avaliada e os adultos

2141sobreviventes, quando em nmero suficiente (5 casais), foram coletados para verificao de

2142possveis efeitos deletrios na fecundidade e fertilidade. Para avaliao dos referidos

2143parmetros reprodutivos, os adultos remanescentes foram colocados em gaiolas (15,5 cm de

2144altura x 18,5 cm de dimetro) e quatro amostras de ovos ovipositados num perodo de 24

2145horas foram coletadas e incubadas a fim de se mensurar a fecundidade (nmero de

2146ovos/fmea/dia) e a fertilidade (porcentagem de ecloso das larvas).

2147 O contato do estgio adulto de C. externa e E. connexa com folhas de feijo de vagem

2148contendo resduos dos inseticidas foi realizado por meio de gaiolas de exposio compostas

2149por um anel de metacrilato (10 cm de dimetro x 3 cm de altura) fechado na parte inferior e

2150superior por placas de vidro (12 x 12 cm). As folhas foram acopladas entre o anel de

2151metacrilato e a placa de vidro inferior. Para a alimentao dos adultos foi ofertado dieta

2152artificial para C. externa e ovos de A. kuehniella para E. connexa, alm de gua em

209
210 77
211

2153quantidade suficiente para a realizao dos bioensaios. Para cada tratamento foram utilizadas

2154quatro gaiolas contendo cada uma cinco casais de C. externa e E. connexa, sendo cada gaiola

2155considerada uma repetio. A taxa de mortalidade proporcionada pelos resduos dos

2156inseticidas foi determinada 120 horas aps a exposio.

2157 A mortalidade mdia de larvas e adultos expostos s folhas tratadas foram corrigidas

2158em funo da testemunha (gua destilada) pela frmula de Schneider-Orelli (Pntener 1981),

2159e o efeito total para larvas em cada bioensaio semanal foi calculado por meio da frmula: E =

2160100% - (100% - M%) x R1 x R2, onde: E = efeito total (%); M% = mortalidade mdia

2161corrigida em funo da testemunha; R1 = razo entre a mdia diria de ovos ovipositados por

2162fmea tratada e no tratada e R2 = razo entre a viabilidade mdia de ovos ovipositados por

2163fmea tratada e no tratada.

2164 Em cada bioensaio, os inseticidas foram classificados para o estgio larval em funo

2165do efeito total, e para o estgio adulto em funo da taxa de mortalidade s 120 horas, em

2166quatro categorias conforme recomendao da IOBC: 1, incuo (<30%); 2, levemente nocivo

2167(30-79%); 3, moderadamente nocivo (80-99%) e 4, nocivo (>99%). Quando os inseticidas se

2168mostraram incuos em dois bioensaios consecutivos, ou ao final dos bioensaios, estes foram

2169classificados de acordo com a escala de persistncia da IOBC em: 1, vida curta (<5 dias); 2,

2170levemente persistente (5-15 dias); 3, moderadamente persistente (16-30 dias), e 4, persistente

2171(>30 dias) (Hassan 1994). Os resultados obtidos do nmero mdio de larvas e adultos mortos

2172foram submetidos aos testes de normalidade de Shapiro-Wilk e homogeneidade de varincias

2173de Bartlett. No atendidas essas pressuposies, foi realizada anlise de varincia (ANOVA)

2174no-paramtrica de Kruskal-Wallis e, aps comprovao da existncia de diferena entre os

2175tratamentos as mdias foram comparadas pelo teste de Dunn, em nvel de 5% de

2176probabilidade de erro. Na existncia de normalidade dos dados e igualdade de varincias, foi

212
213 78
214

2177realizada ANOVA e as mdias foram comparadas pelo teste de Tukey (p<0.05). Para as

2178anlises utilizou-se o software estatstico R 3.3.2 (R Development Core Team 2017).

2179

2180Resultados e Discusso

2181

2182 Com exceo de tiametoxam+lambda-cialotrina, aos 31 dias aps a pulverizao

2183(DAP), todos os inseticidas testados proporcionaram mortalidades significativas a larvas de

2184C. externa e E. connexa em todos os bioensaios (Tabela 1). Observou-se que quando as

2185larvas de C. externa foram expostas aos resduos dos inseticidas metomil,

2186imidacloprido+beta-ciflutrina, gama-cialotrina e tiametoxam apresentaram valores elevados

2187de efeito total, sendo que na avaliao aos 31 DAP, foram observados valores de 100, 90, 80

2188e 65% de efeito total as larvas de C. externa (Figura 1A). Todos esses inseticidas

2189apresentaram persistncia superior a 30 dias as larvas de C. externa (Tabela 1), somente o

2190inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina reduziu aos 31 DAP o efeito total a menos de 30%

2191(Figura 1A) apresentando persistncia entre 16-30 dias (Tabela 1). Quanto as larvas de E.

2192connexa, observou-se aos 31 DAP que os inseticidas gama-cialotrina, imidacloprido+beta-

2193ciflutrina, metomil, tiametoxam, e tiametoxam+lambda-cialotrina apresentaram valores de

2194efeito total que variou de 15 a 85% (Figura 1B). Os inseticidas gama-cialotrina,

2195imidacloprido+beta-ciflutrina, metomil e tiametoxam apresentaram persistncia supeiores a

219630 dias, enquanto o inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina apresentou para as larvas de E.

2197connexa persistncia de 16-30 dias, mesmo resultado obtido para as larvas de C. externa

2198(Tabela 1).

2199 O efeito total sobre o estgio larval proporcionado pelos inseticidas gama-cialotrina,

2200imidacloprido+beta-ciflutrina, metomil e tiametoxam foi superior a 30% em todos os

2201intervalos de avaliao (Figura 1A e 1B), e estes foram considerados persistentes (classe 4) a

215
216 79
217

2202larvas de C. externa e E. connexa (Tabela 1). O inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina, que

2203apresentou efeito total a larvas superior a 30% somente at os 24 DAP (Figura 1A e 1B) e foi

2204classificado como moderadamente persistente (classe 3) as larvas de ambos os predadores

2205(Tabela 1).

2206 Nos adultos, foram verificadas mortalidades significativamente superiores ao

2207tratamento testemunha para gama-cialotrina, imidacloprido+beta-ciflutrina e metomil aos 3,

220810, 17, 24 e 31 DAP, e estes foram considerados persistentes (classe 4) para adultos de C.

2209externa (Tabela 2) visto que as taxas de mortalidade proporcionada por estes inseticidas

2210foram superiores a 65% at os 31 DAP (Figura 2A). Para os adultos de E. connexa, os

2211inseticidas imidacloprido+beta-ciflutrina e metomil apresentaram mortalidade

2212significativamente superior a testemunha at os 31 DAP e foram considerados persistentes

2213(classe 4) aos adultos do predador (Tabela 2) proporcionando mortalidades de 82,50 e 50 %,

2214respectivamente (Figura 2B). Tiametoxam apresentou mortalidade significativamente

2215superior ao tratamento testemunha at os 24 DAP para C. externa e E. connexa, sendo que

2216aos 31 DAP no foi constatada diferena estatstica com a testemunha sendo o inseticida

2217considerado moderadamente persistente (classe 3) aos adultos de C. externa e E. connexa

2218(Tabela 2). A mistura tiametoxam+lambda-cialotrina apresentou mortalidade

2219significativamente superior a testemunha para C. externa e E. connexa somente at os 10

2220DAP (Tabela 2). A partir dos 17 DAP e at os 31 DAP o inseticida apresentou mortalidade

2221inferior a 30% (Figura 2A) para os adultos de C. externa e foi classificado como levemente

2222persistente (classe 2) (Tabela 2). Para E. connexa, aos 17, 24 e 31 DAP o inseticida

2223tiametoxam+lambda-cialotrina apresentou 35, 12,5 e 2,5% de mortalidade, respectivamente

2224(Figura 2B) e foi classificado como moderadamente persistente (classe 3) aos adultos deste

2225predador (Tabela 2).

218
219 80
220

2226 Foi avaliada a fecundidade e fertilidade dos adultos advindos de larvas de C. externa e

2227E. connexa expostas a resduos de tiametoxam+lambda-cialotrina aos 31 DAP (Tabela 3). A

2228fecundidade e fertilidade das fmeas oriundas de larvas expostas a resduos do inseticida aos

222931 DAP foi significativamente igual a testemunha para ambos os predadores (Tabela 3). Alm

2230disso, foi observado 2,33% de reduo no potencial reprodutivo (R.P.R.) proporcionado por

2231tiametoxam+lambda-cialotrina para C. externa e 11,83% para E. connexa (Tabela 3).

2232 A alta toxicidade da mistura entre neonicotinoide e piretroide imidacloprido+beta-

2233ciflutrina foi observada por Leite et al (2010), onde os autores avaliaram a ao residual do

2234inseticida sobre larvas e adultos do predador C. sanguinea e verificaram que o inseticida

2235apresentou mortalidades superiores a 30% at o ltimo perodo de avaliao aos 35 dias,

2236sendo como no presente estudo considerado como persistente (classe 4) (Tabelas 1 e 2).

2237 Mohamed et al (2015) avaliaram a persistncia do inseticida tiametoxam para o

2238pulgo Brevicoryne brassica Linnaeus (Hemiptera: Aphididae) em campo e segundo os

2239autores o inseticida se mostrou txico ao pulgo causando mortalidade de 94,55% ao pulgo

2240at os 21 dias aps a pulverizao do inseticida. Gaber et al (2015) tambm obtiveram

2241reduo de 74,43 e 78,46% na populao de campo dos predadores C. carnea e Coccinella

2242undecimpunctata Linnaeus (Coleoptera: Coccinellidae) aos 21 dias aps a aplicao de

2243tiametoxam em lavoura de algodo. Estes resultados esto de acordo com os obtidos no

2244presente estudo, pois tiametoxam na avaliao aos 24 DAP apresentou 90% de mortalidade as

2245larvas de C. externa e E. connexa (Tabelas 1), sendo que para os adultos de C. externa e E.

2246connexa, demostrou mortalidades de 55 e 67,50%, respectivamente (Tabelas 2).

2247 Testando o inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina com dosagem de 0,10 L.ha -1

2248superior a utilizada no presente estudo, Stefanello Jnior et al (2012) obtiveram 99,90% de

2249mortalidade at os 31 DAP sobre adultos de Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera:

2250Trichogrammatidae) e classificaram o inseticida como persistente (classe 4) ao referido

221
222 81
223

2251parasitoide. Nesse mesmo sentido Carvalho et al (1999) tambm obtiveram a mesma classe

2252de persistncia quando lambda-cialotrina () foi testada sobre duas linhagens de T. pretiosum

2253em casa de vegetao. Os resultados obtidos para o parasitoide, no entanto no refletem os

2254obtidos no presente estudo, onde tiametoxam+lambda-cialotrina foi classificado como

2255moderadamente persistente (classe 3) para larvas de C. externa e E. connexa (Tabela 1),

2256moderadamente persistente (classe 3) para adultos de E. connexa e levemente persistente para

2257os adultos de C. externa (Tabela 2).

2258 Como no presente estudo, onde o inseticida metomil foi classificado como persistente

2259(classe 4) a larvas e adultos de C. externa e E. connexa, Stefanello Jnior (2010) classificou o

2260inseticida metomil como persistente aos adultos de T. pretiosum. Resultados similares foram

2261observados por Hassan (1983), que classificou o inseticida metomil como persistente ao

2262parasitoide Trichogramma cacoeciae Marchal (Hymenoptera: Trichogrammatidae).

2263Corroboram nesse sentido, resultados obtidos por Nrnberg et al (2011), para o grupo

2264qumico dos carbamatos, onde o inseticida carbaril foi classificado como persistente (classe

22654) para adultos de T. pretiosum.

2266 A persistncia do inseticida piretroide gama-cialotrina foi testada por Stefanello Jnior

2267(2010) sobre T. pretiosum, que classificou o mesmo como persistente (classe) aos adultos do

2268parasitoide de ovos. Esse resultado est de acordo com o obtido no presente estudo onde o

2269inseticida foi classificado como persistente para larvas de C. externa e E. connexa (Tabela 1),

2270persistente para adultos de C. externa e moderadamente persistente (classe 3) aos adultos do

2271predador E. connexa (Tabela 2).

2272 Todos os inseticidas testados (piretroides, carbamato e neonicotinoides), so

2273neurotxicos, e esses por sua vez, so classificados como compostos menos seletivos aos

2274inimigos naturais em virtude da similaridade existente no modo de transmisso dos impulsos

2275nervosos entre as diferentes ordens de insetos (Omoto, 2000). Alm disso, grande parte deles

224
225 82
226

2276so sistmicos, ou seja, so absorvidos e circulam pela planta, conferindo proteo a uma

2277grande quantidade de insetos sugadores. O inseticida piretroide gama-cialotrina o nico que

2278no sistmico, no entanto apresenta formulao microencapsulada, o que possibilita a

2279liberao gradual do ingrediente ativo, prolongando seu efeito residual.

2280 A avaliao da persistncia de inseticidas muitas vezes renegada a um segundo

2281plano em testes de seletividade, porm esta deve ser considerada uma vez que testes de

2282persistncia produzem informaes relativas a durao da atividade nociva, possibilitando um

2283melhor entendimento sobre o impacto que o inseticida tem sobre os inimigos naturais e

2284estimativa das chances de sobrevivncia de uma populao de inimigo natural aps o controle

2285qumico (Castilhos, 2014).

2286 Apesar de no presente estudo as plantas terem sido acondicionadas em estufa, em

2287condies climticas ambientes, expostas a luz solar e temperaturas mais elevadas do que em

2288condies controladas, observou-se que os inseticidas ainda assim, apresentaram alta

2289toxicidade aos predadores at os 31 DAP, principalmente na fase de larva, onde com exceo

2290de tiametoxam+lambda-cialotrina que foi moderadamente persistente (classe 3) todos os

2291outros inseticidas testados foram persistentes (classe 4) (Tabela 1). No entanto, apesar da fase

2292larval de ambos os predadores ter sido afetada em um grau mais elevado (Tabela 1), ainda

2293assim o impacto que os inseticidas tiveram sobre a fase adulta tambm se mostrou

2294significativo (Tabela 2), sendo que nenhum dos inseticidas foi considerado de vida curta a C.

2295externa e E. connexa (Tabelas 1 e 2).

2296 No presente estudo foram utilizadas folhas de feijo de vagem para a avaliao da

2297persistncia dos inseticidas, pois a planta apresenta folhas grandes e que no encarquilham

2298durante a montagem dos experimentos. importante salientar que diferenas no substrato

2299foliar podem influenciar na persistncia de um inseticida, uma vez que a diluio da

2300concentrao em folhas em funo do crescimento foliar auxilia na degradao de

227
228 83
229

2301agrotxicos em superfcies vegetais, sendo a taxa de degradao diretamente relacionada com

2302a taxa de crescimento da espcie vegetal utilizada (Zongmao & Haibin, 1997). Alm disso, as

2303plantas foram cultivadas em estufa e aps a aplicao dos inseticidas permaneceram 31 dias

2304com os resduos dos inseticidas em suas folhas, se constitudo no pior cenrio possvel para

2305determinao da toxicidade dos inseticidas. No campo essa situao dificilmente aconteceria,

2306pois, as plantas esto sujeitas a diversos fatores climticos, entre eles a chuva. Nesse sentido,

2307citam-se resultados obtidos por Maia et al (2016) que testaram a persistncia de inseticidas

2308sobre larvas de C. carnea, em plantas de milho, com e sem a presena de chuva e obtiveram

2309reduo do potencial nocivo do inseticida clorpirifs quando as plantas de milho foram

2310submetidas a um regime de chuva de 11 mm. Castilhos et al (2017) avaliaram a seletividade

2311de inseticidas utilizados no cultivo do pessegueiro sobre larvas de C. externa, em condies

2312de campo, e obtiveram menor nocividade dos inseticidas aps uma chuva de 22 mm, sendo

2313que aps a chuva a recaptura de larvas em plantas de pessegueiro foi similar ao tratamento

2314testemunha, mostrando assim, que no campo a chuva pode resultar em uma menor

2315persistncia dos inseticidas.

2316 De modo geral todos os inseticidas avaliados apresentaram-se txicos aos predadores,

2317sendo necessrio cautela na adoo destes em um programa de MIP na cultura do trigo, visto

2318que os mesmos podem afetar no somente os inimigos naturais, mas o aplicador e o

2319consumidor final do produto. Deve-se sempre que possvel optar por inseticidas que possuam

2320efeito menos danoso aos inimigos naturais e ao meio ambiente como um todo.

2321 Em concluso, os inseticidas neurotxicos gama-cialotrina, imidacloprido+beta-

2322ciflutrina, metomil, tiametoxam e tiametoxam+lambda-cialotrina apresentaram grande

2323toxicidade as larvas e aos adultos de C. externa e E. connexa. A fase larval de ambos os

2324predadores foi mais afetada que a fase adulta, j que nessa fase gama-cialotrina,

2325imidacloprido+beta-ciflutrina, metomil e tiametoxam foram persistentes aos predadores

230
231 84
232

2326(classe 4). Mesmo assim, na fase adulta somente tiametoxam+lambda-cialotrina foi

2327considerado levemente persistente (classe 2) para C. externa, e os outros inseticidas todos

2328moderadamente persistentes (classe 2) e persistentes (classe 3), demonstrando a elevada

2329toxicidade dos inseticidas testados. De acordo com a metodologia da IOBC (Hassan 1994),

2330todos os inseticidas considerados moderadamente persistentes (classe 3) e persistentes (classe

23314), devem passar para a fase de campo em lavouras de trigo, a fim de se obter a classificao

2332final quanto a seletividade destes compostos. Est a ltima etapa dos testes a fim de se

2333determinar seu real impacto sobre C. externa e E. connexa, tendo como base principalmente

2334os resultados obtidos com larvas, que so a fase mais sensvel destes predadores.

2335

2336Agradecimentos

2337 A Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior (CAPES) pela bolsa

2338de doutorado concedida ao primeiro autor e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento

2339Cientfico e Tecnolgico (CNPq) pelo apoio financeiro.

2340

2341

2342

2343

2344

2345

2346

2347

2348

2349

2350Referncias

233
234 85
235

2351Almeida-Sarmento R, Pallini A, Venzon M, Souza OFF, Molina-Rugama AJ, Oliveira CL


2352(2007) Functional response of the predator Eriopis connexa (Coleoptera: Coccinellidae) to
2353different prey types. Braz Arch Biol Technol 50:121-126
2354
2355Carvalho GA, Parra JRP, Baptista GC (1999) Ao residual de alguns inseticidas
2356pulverizados em plantas de tomateiro sobre duas linhagens de Trichogramma pretiosum
2357Riley, 1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em casa-de-vegetao. Cinc Agrotec
235823:770-775
2359
2360Carvalho CF, Souza B (2000) Mtodos de criao e produo de crisopdeos. In: Bueno VHP
2361(ed). Controle biolgico de pragas: produo massal e controle de qualidade. Lavras, UFLA.
2362pp 91-109
2363
2364Castilhos RV (2014) Seletividade de agrotxicos utilizados na cultura do pessegueiro e efeito
2365de terpenoides e leos essenciais sobre o predador Chrysoperla externa (Hagen, 1861)
2366(Neuroptera: Chrysopidae). PhD. Thesis, Universidade Federal de Pelotas, Pelotas, Brasil, p
2367108
2368
2369Castilhos RV, Grtzmacher AD, Neves MB, Moraes IL, Gauer CJ (2017) Selectivity of
2370insecticides used in peach farming to larvae of Chrysoperla externa (Neuroptera:
2371Chrysopidae) in semi-field conditions. Rev Caatinga 30:109-115
2372
2373Cunha GR, Caiero E, Rosa AC (2016) Informaes tcnicas para trigo e triticale safra
23742016 / 9 Reunio da Comisso Brasileira de Pesquisa de Trigo e Triticale. 1 ed. Passo
2375Fundo-RS, Biotrigo Gentica. p 228
2376
2377Degrande PE, Reis PR, Carvalho GA, Belarmino LC (2002) Metodologia para avaliar o
2378impacto de pesticidas sobre inimigos naturais. In: Parra JRP, Botelho PSM, Corra-Ferreira
2379BS, Bento JMS (eds) Controle biolgico no Brasil: parasitides e predadores. Manole, So
2380Paulo, pp 71-94
2381
2382Gaber AS, Abd-Ella AA, Abou-Elhagag GH, Abdel-Rahman YA (2015) Field efficiency and
2383selectivity effects of selected insecticides on cotton aphid, Aphis gossypii Glover
2384(Homoptera: Aphididea) and its predators. Journal of Phytopathology and Pest Management
23852:22-35
2386
2387Gassen DN (1999) Controle biolgico de pulges de trigo no Brasil.
2388http://www.cnpt.embrapa.br/biblio/p_co15.htm Accessed 15 Jan 2017
2389
2390Giolo FP, Medina P, Grtzmacher AD, Viuela E (2009) Effects of pesticides commonly used
2391in peach orchards in Brazil on predatory lacewing Chrysoperla carnea under laboratory
2392conditions. BioControl 54:625-635
2393
2394Gmez WD, Polana IZ (2009) Tabla de vida del cucarrn depredador Eriopis connexa
2395(Germar). Rev UDC Actual&Div Cient 12:147155
2396
2397Haramboure M, Mirande L, Schneider MI (2015) Improvement of the mass rearing of larvae
2398of the neotropical lacewing Chrysoperla externa through the incorporation of a new
2399semiliquid artificial diet. BioControl 61:6978
2400

236
237 86
238

2401Hassan SA (1983) Procedure for testing side effects of pesticides on beneficial arthropods as
2402being considered by the International Working Group Pesticides and Beneficial Arthropods.
2403Mitt Dtsch Ges Allg Angew Entomol 4:86-88
2404
2405Hassan SA (1994) Activities of the IOBC/WPRS working group pesticides and beneficial
2406organisms. IOBC/WPRS Bull 17:1-5
2407
2408Leite MIS, Carvalho GA, Maia JB, Makiyama L, Vilela M (2010) Ao residual de
2409inseticidas para larvas e adultos do predador Cycloneda sanguinea Linnaeus, 1763
2410(Coleoptera: Coccinellidae). Arq Inst Biol 77:275-282
2411
2412Maia, JB, Carvalho GA, Medina P, Garzn A, Gontijo PC, Viuela E (2016) Lethal and
2413sublethal effects of pesticides on Chrysoperla carnea larvae (Neuroptera: Chrysopidae) and
2414the influence of rainfastness in their degradation pattern over time. Ecotoxicology 25: 845
2415855
2416
2417Maia WJMS, Carvalho CF, Souza B, Cruz I, Maia TJAF (2004) Capacidade predatria e
2418aspectos biolgicos de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae)
2419alimentada com Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae). Cinc Agrotec
242028:1259-1268
2421
2422Mohamed HT, Mohamed IA, Abou-Elhagag GH, Saba RM (2015) Toxicity and field
2423persistence of thiamethoxam and dinotefuran against cabbage aphid, Brevicoryne brassica L.
2424(Homoptera: Aphididae) under laboratory and field conditions. Journal of Phytopathology
2425and Pest Management 2:20-26
2426
2427Moraes JC, Goussain MM, Basagli MAB, Carvalho GA, Ecole CC, Sampaio MV (2004)
2428Silicon influence on the tritrophic interaction: wheat plants, the Gressnbug Schizaphis
2429graminum (Rondani) (Hemiptera: Aphididae), and its natural enemies, Chrysoperla externa
2430(Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) and Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera:
2431Aphidiidae). Neotrop Entomol 33:619-624
2432
2433Nrnberg S D, Grtzmacher AD, Kovaleski A, Finatto JA, Paschoal MDF (2011) Persistncia
2434de agrotxicos utilizados na produo integrada de ma a Trichogramma pretiosum. Cinc
2435Agrotec 35:305-313
2436
2437Omoto C (2000) Modo de ao dos inseticidas e resistncia de insetos a inseticidas. In:
2438Guedes JC, Costa ID, Castiglioni, E (Eds.) Bases e tcnicas de manejo de insetos. Santa
2439Maria, UFSM. p.31-49
2440
2441Pntener W (1981) Manual for field trials in plant protection. 2.ed. Basle, Ciba-Geigy, p 205
2442
2443R Development Core Team (2017) R - A language and environment for statistical computing.
2444rev. 3.3.2. http://r-project.org Accessed 15 Jan 2017
2445
2446Silva RB, Zanuncio JC, Serro JE, Lima ER, Figueiredo MLC, Cruz I (2009) Suitability of
2447different artificial diets for development and survival of stages of predaceous ladybird beetle
2448Eriopis connexa (Coleoptera: Coccinellidae). Phytoparasitica 37:115-123
2449

239
240 87
241

2450Soares JJ, Cordo Sobrinho FP, Melo RS, Ferreira AMC, Almeida CA (2003) Predao de
2451Chrysoperla externa sobre diferentes presas.
2452https://www.infoteca.cnptia.embrapa.br/ infoteca/bitstream/doc/273471/1/COMTEC174.PDF
2453Accessed 15 Jan 2017
2454
2455Stark JD, Vargas R, Banks JE (2007) Incorporating ecologically relevant measures of
2456pesticide effect for estimating the compatibility of pesticides and biocontrol agents. J Econ
2457Entomol 100:1027-1032
2458
2459Stefanello Jnior GJ (2010) Efeitos de agrotxicos registrados para a cultura do milho sobre
2460Trichogramma pretiosum Riley, 1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae). PhD. Thesis,
2461Universidade Federal de Pelotas, Pelotas, Brasil, p 121
2462
2463Stefanello Jnior GJ, Grtzmacher AD, Spagnol D, Pasini RA, Bonez C, Moreira DC (2012)
2464Persistncia de agrotxicos utilizados na cultura do milho ao parasitoide Trichogramma
2465pretiosum Riley, 1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Cienc Rural 42:17-23
2466
2467Torres AF, Carvalho GA, Santa-Ceclia LVC, Moscardini VF (2013) Selectivity of seven
2468insecticides against pupae and adults of Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae). Rev
2469Colomb Entomol 39:34-39
2470
2471Vogt H, Bigler F, Brown K, Candolfi MP, Kemmeter F, Khner C, Moll M, Travis A, Ufer A,
2472Viuela E, Wladburger M, Waltersdorfer A (2000) Laboratory method to test effects of plant
2473protection products on larvae of Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae). In: Candolfi
2474MP, Blumel S, Forster R, Bakker FM, Grimm C, Hassan SA, Heimbach U, Mead-Briggs MA,
2475Reber B, Schmuck R, Vogt H (eds): Guidelines to evaluate side-effects of plant protection
2476products to non-target arthropods. IOBC/ WPRS, Reinheim, p.27-44
2477
2478Zongmao C, Haibin W (1997) Degradation of pesticides on plants surface and its prediction -
2479A case study on tea plant. Environ Monit Assess 44:303-313
2480
2481
2482
2483
2484
2485
2486
2487
2488
2489
2490

242
243

2491Tabela 1. Nmeros de insetos mortos, classificao de seletividade e persistncia (durao da atividade nociva) de inseticidas registrados para a cultura do trigo a larvas de
2492Chrysoperla externa e Eriopis connexa.
Dias aps a pulverizao
Tratamento c.i.a.(%)1 3 10 17 24 31 Persistncia
2 3 2 3 2 3 2 3 2 3
n mortos C n mortos C n mortos C n mortos C n mortos C Dias C4
Chrysoperla externa
gama-cialotrina 0,001 4,500,50a 3 5,000,00a 4 5,000,00a 4 4,500,28a 3 4,000,40ab 3 >30 4
imidacloprido+beta-
0,037+0,004 5,000,00a 4 5,000,00a 4 4,500,28ab 3 5,000,00a 4 4,500,28ab 3 >30 4
ciflutrina
metomil 0,139 5,000,00a 4 5,000,00a 4 5,000,00a 4 5,000,00a 4 5,000,00a 4 >30 4
tiametoxam 0,009 5,000,00a 4 5,000,00a 4 3,750,25b 2 4,500,28a 3 3,250,47b 2 >30 4
tiametoxam+lambda-
0,010+0,007 5,000,00a 4 3,000,40b 2 4,250,47ab 3 3,750,47a 2 1,250,25c 1 16-30 3
cialotrina
Testemunha --- 0,750,47b --- 0,000,00c --- 0,000,00c --- 0,750,25b --- 0,750,25c --- --- ---
Eriopis connexa
gama-cialotrina 0,001 5,000,00a 4 4,500,28a 3 3,500,64a 2 4,250,47a 3 3,750,47a 2 >30 4
imidacloprido+beta-
0,037+0,004 5,000,00a 4 5,000,00a 4 4,000,40a 3 4,250,25a 3 4,250,47a 3 >30 4
ciflutrina
metomil 0,139 5,000,00a 4 5,000,00a 4 5,000,00a 4 5,000,00a 4 3,250,47a 2 >30 4
tiametoxam 0,009 5,000,00a 4 5,000,00a 4 3,750,62a 2 4,500,28a 3 3,250,47a 2 >30 4
tiametoxam+lambda-
0,010+0,007 5,000,00a 4 3,250,25b 2 3,000,70ab 2 3,500,64a 2 0,750,25b 1 16-30 3
cialotrina
Testemunha --- 0,250,25b --- 0,000,00c --- 0,750,25b -- 1,000,00b --- 0,750,25b --- --- ---
1 2
2493 c.i.a. = Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem significativamente entre si pelo teste de
2494(Kruskal-Wallis) Dunn (p>0.05) Chrysoperla externa: (3 DAP= H:19,89; gl:5; p:0,0013; 10 DAP= H:22,871; gl:5; p:0,0003; 17 DAP= H:17,811, gl:5; p:0,0031; 24 DAP=
2495H:16,397; gl:5;p: 0,0057; 31 DAP= H:19,884; gl:5; p:0,0013); Eriopis connexa: (3 DAP= H:22,786; gl:5; p:0,0003; 10 DAP: H:21,011; gl:5; p=0,0008; 17 DAP: H:14,597;
2496gl:5; p:0,0122; 24 DAP: H:14,556; gl:5; p:0,0124; 31 DAP= H:17,172; gl:5; p:0,0041); 3Classes de toxicidade inicial da IOBC: 1 = incuo (<30%), 2 = levemente nocivo
2497(30-79%), 3 = moderadamente nocivo (80-99%), 4 = nocivo (>99%). 4Classes de persistncia da IOBC: 1 = vida curta (<5 dias); 2 = levemente persistente (5-15 dias); 3 =
2498moderadamente persistente (16-30 dias); 4 = persistente (>30 dias).
2499
2500

244
245

2501Tabela 2. Nmeros de insetos mortos, classificao de seletividade e persistncia (durao da atividade nociva) de inseticidas registrados para a cultura do trigo a adultos de
2502Chrysoperla externa e Eriopis connexa.
Dias aps a pulverizao
1
Tratamento c.i.a.(%) 3 10 17 24 31 Persistncia
n mortos2 C3 n mortos2 C3 n mortos2 C3 n mortos2 C3 n mortos2 C3 Dias C4
Chrysoperla externa
gama-cialotrina 0,001 9,500,50a 3 8,500,50ab 3 6,002,44a 2 6,250,47ab 2 6,500,86a 2 >30 4
imidacloprido+beta-
0,037+0,004 10,000,00a 4 9,750,25a 3 10,000,00a 4 9,250,75a 3 7,500,28a 2 >30 4
ciflutrina
metomil 0,139 10,000,00a 4 10,000,00a 4 10,000,00a 4 10,000,00a 4 8,500,50a 3 >30 4
tiametoxam 0,009 8,501,50a 3 7,000,70b 2 6,750,62a 2 5,502,32ab 2 0,000,00b 1 16-30 3
tiametoxam+lambda-
0,010+0,007 9,750,25a 3 4,000,40c 2 1,000,57b 1 1,750,47bc 1 0,500,50b 1 5-15 2
cialotrina
Testemunha --- 0,000,00b --- 0,250,25d --- 0,000,00b --- 0,250,25c --- 0,000,00b --- --- ---
Eriopis connexa
gama-cialotrina 0,001 9,250,75a 3 8,250,62ab 3 7,251,70ab 2 6,000,40b 2 1,000,57c 1 16-30 3
imidacloprido+beta-
0,037+0,004 10,000,00a 4 10,000,00a 4 9,001,00a 3 9,000,57a 3 8,251,03a 3 >30 4
ciflutrina
metomil 0,139 10,000,00a 4 9,750,25a 3 10,000,00a 4 9,500,28a 3 5,000,00b 2 >30 4
tiametoxam 0,009 10,000,00a 4 8,250,62ab 3 7,750,25a 2 6,750,47b 2 0,250,25c 1 16-30 3
tiametoxam+lambda-
0,010+0,007 8,251,18a 3 6,750,75b 2 3,500,95bc 2 1,250,47c 1 0,250,25c 1 16-30 3
cialotrina
Testemunha --- 0,000,00b --- 0,000,00c --- 0,000,00c --- 1,000,40c --- 0,000,0c ---
1 2
2503 c.i.a. = Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem significativamente entre si pelo teste de
2504(Kruskal-Wallis) Dunn (p>0.05), Chrysoperla externa: ( 3 DAP= H:15,931; gl:5; p:0,0070; 10 DAP= H:21,283; gl:5; p:0,0007; 17 DAP= H:18,593, gl:5; p:0,0022; 24 DAP=
2505H:18,729; gl:5;p:0,0021; 31 DAP= H:20,50; gl:5; p:0,0010); Eriopis connexa: (3 DAP= H:17,476; gl:5; p:0,0036; 10 DAP: H:18,223; gl:5; p=0,0026; 17 DAP: H:18,329;
2506gl:5; p:0,0025; 24 DAP: H:20,725; gl:5; p:0,0009; 31 DAP= H:19,345; gl:5; p:0,0016); 3Classes de toxicidade inicial da IOBC: 1 = incuo (<30%), 2 = levemente nocivo
2507(30-79%), 3 = moderadamente nocivo (80-99%), 4 = nocivo (>99%). 4Classes de persistncia da IOBC: 1 = vida curta (<5 dias); 2 = levemente persistente (5-15 dias); 3 =
2508moderadamente persistente (16-30 dias); 4 = persistente (>30 dias).
2509
2510

246
247

2511
2512Figura 1. Efeito total de inseticidas sobre larvas de Chrysoperla externa (A) e Eriopis
2513connexa (B) aos 3, 10, 17, 24 e 31 dias aps a pulverizao em folhas de feijo de vagem.

2514

2515

248
249

2516
2517Figura 2. Mortalidade dos inseticidas sobre adultos de Chrysoperla externa (A) e Eriopis
2518connexa (B) aos 3, 10, 17, 24 e 31 dias aps a pulverizao em folhas de feijo de vagem.

2519
2520Tabela 3. Efeito do inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina aos 31 dias aps a
2521pulverizao na fecundidade (ovos/fmea/dia), fertilidade (% ecloso) e consequente
2522reduo no potencial reprodutivo de Chrysoperla externa e Eriopis connexa.

250
251
Tratamento Fecundidade1 Fertilidade1 R.P.R. (%)2
Chrysoperla externa
tiametoxam+lambda-cialotrina 24,875,31a 72,912,68a 2,33
Testemunha 26,751,35a 76,0472,91a ---

Eriopis connexa
tiametoxam+lambda-cialotrina 18,841,39a 87,502,40a 11,83
Testemunha 19,800,55a 84,372,62a ---
25231Mdias seguidas pela mesma letra no diferem entre si pelo teste de Tukey (p>0.05)
2524(Fecundidade: F=0,4089; gl=5; p=0,546; Fertilidade: F=0,7714, gl=5, p=0,4134); 2R.P.R.
2525(Reduo no potencial reprodutivo) = 1 - (R1 x R2) x 100, onde: R1 = razo entre a
2526fecundidade de tiametoxam+lambda-cialotrina e testemunha e R2 = razo entre a fertilidade
2527de tiametoxam+lambda-cialotrina e testemunha.
2528
2529
2530
2531
2532
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2550
2551
2552
2553
2554 ARTIGO 04 Planta Daninha
2555
2556
2557
2558 Comparativo da seletividade de herbicidas utilizados na cultura do trigo sobre os
2559 predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2560
2561
2562
2563

2564 RAFAEL ANTONIO PASINI; ANDERSON DIONEI GRTZMACHER; RAFAEL


2565 DA SILVA DOS ANJOS, JULIANO DE BASTOS PAZINI
2566

2567

2568

2569

2570

2571

2572

2573

2574

254
255 94
256

2575 Comparativo da seletividade de herbicidas utilizados na cultura do trigo sobre os


2576 predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2577
2578 Comparative of selectivity of the herbicides used in wheat crop on the predators
2579 Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2580
2581
2582RESUMO Avaliou-se a seletividade de oito herbicidas registrados para uso na cultura
2583do trigo sobre os predadores Chrysoperla externa e Eriopis connexa. Os bioensaios
2584foram conduzidos em laboratrio expondo-se larvas, ovos e pupas dos referidos
2585predadores aos resduos secos dos herbicidas 2,4-D amina, bentazon, glifosato 1,200 e
25861,440, glufosinato de amnio, iodosulfuron-metil, metsulfuron-metil e pirimidinadiona.
2587O herbicida glufosinato de amnio foi classificado como moderadamente nocivo (classe
25883) a fase larval de ambos os predadores. Quase todos os herbicidas foram classificados
2589como incuos (classe 1) aos ovos dos dois predadores, com exceo de metsulfuron-
2590metil que foi classificado como levemente nocivo (classe 2) aos ovos de E. connexa. A
2591maioria dos herbicidas foram incuos (classe 1) as pupas dos dois predadores, no
2592entanto 2,4-D amina foi classificado como levemente nocivo (classe 2) a pupas de C.
2593externa e pirimidinadiona apresentou a mesma classificao a pupas de E. connexa.
2594Palavras-chave: Agrotxicos, Controle biolgico, Controle qumico, Predadores,
2595Triticum aestivum.
2596
2597ABSTRACT It was evaluated the selectivity of eight herbicides registered for use in
2598the wheat culture on the predators Chrysoperla externa and Eriopis connexa. The
2599bioassays were conducted in the laboratory by exposing larvae, eggs and pupae of the
2600predators to dry residues of the herbicides 2,4-D amine, bentazon, glyphosate 1,200 and
26011,440, ammonium glufosinate, iodosulfuron-methyl, metsulfuron-methyl and
2602pyrimidinedione. The herbicide ammonium glufosinate was classified as moderately
2603harmful (class 3) to the larval stage of both predators. Almost all herbicides were
2604classified as harmless (class 1) to the eggs of both predators, with exception to
2605metsulfuron-methyl which was classified as slightly harmful (class 2) to E. connexa
2606eggs. Most of the herbicides were innocuous (class 1) to the pupae of the two predators,
2607however 2,4-D amine was classified as slightly harmful (class 2) to pupae of C. externa
2608and pyrimidinedione presented the same classification to pupae of E. connexa.

257
258 95
259

2609Key words: Pesticides, Biological control, Chemical control, Predators, Triticum


2610aestivum.
2611
2612INTRODUO
2613 Diversos fatores atuam como limitantes as obtenes de altas produtividades na
2614cultura do trigo, destacando-se as plantas daninhas, as quais causam um decrscimo na
2615produo atravs da competio por recursos disponveis no meio (Agostinetto et al.,
26162008). As principais espcies que competem por recursos nesse cultivo so o azevm
2617(Lolium multiforum), a aveia-preta (Avena strigosa), a nabia (Raphanus raphanistrum
2618e Raphanus sativus), o cip-de-veado (Polygonum convolvulus), a erva-salsa (Bowlesia
2619incana) e a buva (Conyza bonariensis e Conyza canadenses) (Mariani e Vargas, 2012;
2620Lamego, et al., 2013).
2621 O controle qumico com a aplicao de herbicidas o mtodo de controle mais
2622empregado atualmente para essas espcies de plantas, entretanto, pouco se conhece
2623sobre seus impactos em espcies no alvo, como inimigos naturais de insetos-praga
2624presentes na cultura do trigo, e que podem interromper a efetividade do servio que eles
2625prestam ao agroecossistema (Martinou et al., 2014; Menezes e Soares, 2016). Alm
2626disso, aplicaes de herbicidas so reconhecidas como uma das principais causas de
2627desequilbrios biolgicos nos agroecossistemas (Guedes et al., 2015),
2628 O uso de agrotxicos seletivos de suma importncia para retardar, ou mesmo
2629evitar, problemas decorrentes do seu uso indiscriminado. A seletividade definida como
2630a propriedade que um agrotxicos apresenta para controlar uma praga especfica
2631(plantas daninhas, insetos e doenas), com o menor impacto possvel sobre seus
2632inimigos naturais no agroecossistema, nas mesmas condies em que a praga
2633controlada com sucesso (Castilhos et al., 2014).
2634 Entre os predadores generalistas de insetos-praga os que apresentam maior
2635relevncia em cultivos comerciais de trigo esto os predadores da famlia Chrysopidae e
2636Coccinellidae. O crispideo Chysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
2637Chrysopidae) destaca-se por sua ampla distribuio geogrfica, ocorrncia em habitats
2638variados, polifagia, grande capacidade de busca e alta voracidade, alm de elevado
2639potencial de reproduo e tolerncia a alguns produtos fitossanitrios, o que faz com
2640que possuam alto potencial para uso em programas de controle biolgico (Costa et al.,
26412003). Dentre os coccineldeos, Eriopis connexa (German, 1824) (Coleoptera:

260
261 96
262

2642Coccinellidae) amplamente distribuda na regio neotropical e considerada agente de


2643controle de inmeras insetos-praga em vrias culturas e segundo Gassen (1988) um
2644dos mais vorazes predadores de pulges na cultura do trigo, sendo que cada indivduo
2645adulto capaz de consumir at 43 pulges por dia.
2646 Na cultura do trigo esses dois predadores apresentam grande importncia por se
2647alimentarem principalmente do complexo de pulges que prejudicam o cultivo desse
2648cereal, fazendo-se necessria a utilizao de produtos com menor impacto sobre os
2649mesmos, viabilizando o Manejo Integrado de Pragas (MIP) na cultura. Assim, a
2650avaliao precisa dos efeitos colaterais potenciais de herbicidas sobre esses inimigos
2651naturais fundamental para o desenvolvimento de estratgias eficazes no MIP dessa
2652cultura (Biondi et al., 2012; Mills, 2014)
2653 Apesar da importncia da seletividade na preservao do controle biolgico,
2654pouco se conhece a este respeito na cultura do trigo. Uma das maneiras mais rpidas de
2655se acessar o efeito adverso de um herbicida sobre predadores atravs de testes de
2656seletividade em laboratrio, utilizando-se metodologias padronizadas pela International
2657Organization for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants
2658(IOBC). Trabalhos envolvendo seletividade na cultura do trigo foram realizados por
2659Eichler e Reis (1976) utilizando os predadores Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763)
2660(Coleoptera: Coccinellidae) e E. connexa. No entanto, o estudo foi realizado na dcada
2661de 70 com uma metodologia no padronizada, e somente com inseticidas sem qualquer
2662informao quanto a seletividade de herbicidas utilizados nessa cultura. Outro aspecto a
2663ser destacado que as indicaes tcnicas da cultura adotam os resultados obtidos por
2664Eichler e Reis (1976) em sua indicao quanto a seletividade de inseticidas, portanto a
2665obteno de resultados quanto a seletividade de herbicidas aos predadores C. externa e
2666E. connexa, tambm pode ser utilizada nas indicaes tcnicas da cultura servindo de
2667base para a escolha de herbicidas mais adequados pelos produtores de trigo.
2668 Deste modo, pretende-se com este trabalho estudar a seletividade de herbicidas
2669utilizados na cultura do trigo sobre a fases larva, ovo e pupa de C. externa e E. connexa
2670e os efeitos subletais dos mesmos nos parmetros reprodutivos dos adultos utilizando a
2671metodologia proposta pela IOBC.
2672 MATERIAL E MTODOS
2673Larvas, ovos e pupas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa

263
264 97
265

2674 Os insetos utilizados nos bioensaios foram provenientes de criao estabelecidas


2675em laboratrio (temperatura de 251C, umidade relativa 7010% e fotofase de 14
2676horas), segundo a metodologia adaptada de Carvalho e Souza (2000) e Vogt et al. (2000)
2677para C. externa, e de Silva et al. (2009) para E. connexa. Larvas dos predadores foram
2678mantidas at a pupao em bandejas de plstico (43 cm x 27 cm x 13 cm) polvilhadas
2679com talco nas laterais e tampadas com um tecido tipo Voile, permitindo a ventilao e
2680evitando a fuga dos insetos. As larvas de ambos os predadores foram alimentadas ad
2681libitum com ovos da traa das farinhas Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera:
2682Pyralidae), que foram criadas de acordo com metodologia proposta por Parra (1997). As
2683pupas de C. externa foram transferidas para gaiolas de acrlico (15,5 cm de altura e 18,5
2684cm de dimetro), fechadas com papel toalha em ambas as extremidades, onde foram
2685criados os adultos e alimentados com uma dieta artificial proposta por Vogt et al.
2686(2000). As pupas de E. connexa foram acondicionadas em potes (9 cm de altura e 14 cm
2687de dimetro), fechados com papel toalha na extremidade superior, sendo posteriormente
2688montados casais com os adultos que foram alimentados com ovos de traa das farinhas e
2689mel. gua destilada foi fornecida atravs de chumao de algodo embebido e
2690diariamente os ovos eram coletados dos chumaos de algodo.
2691
2692Herbicidas utilizados
2693 Foram avaliados sobre as larvas de C. externa e E. connexa oito herbicidas
2694registrados para a cultura do trigo (Agrofit, 2015). Os inseticidas, ingrediente ativo
2695[produto comercial grupo qumico (mxima dosagem da formulao comercial
2696registrada para a cultura do trigo em L.ha-1 ou Kg.ha-1/concentrao de ingrediente ativo
2697na calda, em %)] utilizados foram: 2,4-D amina [Aminol 806 cido ariloxialcanoico
2698(1,500/)], bentazon [Basagran 600 benzotiadiazinona (1,600/0,480)], glufosinato de
2699amnio [Finale homoalanina substituda (2,000/0,200)], iodosulfuron-metil [Hussar
2700sulfonilurias (0,100/0,002)], metsulfuron-metil [Ally sulfonilurias (0,006/0,001),
2701pirimidinadiona [Heat saflufenacil (0,070/0,024), glifosato - sal de isopropilamina
27021,200 [Stinger glicina substituda (5,000/1,200) e glifosato - sal de isopropilamina
27031,440 [Heat glicina substituda (6,000/1,440)].
2704 Cada bioensaio foi composto alm dos herbicidas testados por uma testemunha
2705negativa (ausncia de herbicida) e por um testemunha positiva, composto pelo inseticida
2706Engeo Pleno (lambda-cialotrina+tiametoxam) na dosagem de 0,150 L.ha-1 e

266
267 98
268

2707concentrao do ingrediente ativo na calda (%) de 0,010+0,007, como padro de


2708reconhecida toxicidade (Zotti et al., 2010). As dosagens utilizadas foram as mximas
2709recomendadas para a cultura do trigo, ajustadas para corresponder a um volume de calda
2710de 200 L.ha-1.
2711
2712Bioensaios de efeito residual sobre larvas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2713 Os inseticidas foram pulverizados sobre placas de vidro (50 x 41 cm), com um
2714pulverizador pressurizado a CO2, utilizando-se um bico de aplicao de jato plano
2715uniforme (Teejet XR110015EVS). A presso de trabalho utilizada na pulverizao foi de
2716aproximadamente 50 psi, o que correspondeu a um depsito de calda de 20,2 mg.cm -2,
2717conforme metodologia preconizada pela IOBC (Schmuck et al., 2000; Vogt et al., 2000).
2718Aps a secagem da calda depositada nas placas, estas foram sobrepostas por outra placa
2719de acrlico com as mesmas dimenses e com 20 orifcios de 7,5 cm de dimetro, nos
2720quais foram acoplados copos plsticos transparentes desprovidos do fundo, constituindo
2721as arenas de exposio.
2722 Larvas de primeiro nstar (1-2 dias de idade) de ambos os predadores foram
2723adicionadas s arenas, ficando em contato com os herbicidas at a emergncia dos
2724adultos. Cada tratamento consistiu de duas placas com 20 arenas cada, totalizando 40
2725insetos, sendo cada inseto considerado uma repetio. Devido s condies homogneas
2726de umidade e temperatura na sala, no foi necessria a casualizao dos tratamentos.
2727 Atravs de avaliaes dirias foi determinada a durao de cada estgio de
2728desenvolvimento (nstares larvais, pr-pupa e pupa) do predador nos diferentes
2729tratamentos, a mortalidade (%) e o nmero de adultos emergidos. Nos tratamentos onde
2730a mortalidade acumulada foi 50%, realizou-se a avaliao da performance reprodutiva
2731(fecundidade e fertilidade) dos adultos. Os adultos oriundos das larvas expostas aos
2732fungicidas foram separados em recipientes com as mesmas dimenses e condies das
2733usadas para criao.
2734 Uma semana aps a realizao das primeiras posturas, foi feita a sexagem dos
2735adultos de C. externa e realizadas de 4 coletas dos ovos depositados num intervalo de 24
2736horas. O nmero total de ovos de cada coleta foi mensurado e dividido pelo nmero de
2737fmeas na gaiola a fim de se determinar a fecundidade mdia (nmero de ovos por
2738fmea e dia). Aps a realizao das primeiras posturas das fmeas de E. connexa, foi
2739feita a sexagem dos adultos e realizadas 10 coletas dos ovos depositados num intervalo

269
270 99
271

2740de 24 horas. O nmero total de ovos de cada coleta foi mensurado e dividido pelo
2741nmero de fmeas a fim de se determinar a fecundidade mdia. Uma parte dos ovos
2742coletados foram incubados at a ecloso das larvas de ambos os predadores para
2743determinao da taxa de fertilidade (porcentagem de larvas eclodidas).
2744 As mdias de fecundidade e fertilidade obtidas a partir de cada coleta foram
2745calculadas e comparadas com as mdias de fecundidade e fertilidade obtidas na
2746testemunha de cada bioensaio.
2747
2748Bioensaios com ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2749 No bioensaio com ovos, foram utilizadas quatro repeties com 24 ovos cada,
2750em um total de 96 ovos por tratamento. A pulverizao se deu atravs de uma torre de
2751Potter, previamente calibrada para realizar um depsito de calda de 20,2mg cm -2. Aps
2752a pulverizao e secagem da calda, ovos tratados foram individualizados e
2753acondicionados em uma sala, ajustada para as mesmas condies nas quais os insetos
2754foram criados. Passados aproximadamente cinco dias, a viabilidade de ovos foi avaliada
2755e, consequentemente, a reduo na ecloso de larvas (R.E.L.), proporcionada por cada
2756herbicida, foi calculada.
2757
2758Bioensaios com pupas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2759 No bioensaio com pupas, foram utilizadas quatro repeties com seis pupas
2760cada, totalizando 24 pupas por tratamento. A pulverizao foi realizada em torre de
2761Potter, para obteno de um depsito de calda de 20,2mg cm-2. Aps a pulverizao e
2762secagem da calda, as pupas tratadas foram individualizadas e acondicionadas em uma
2763sala, ajustada para as mesmas condies nas quais os insetos foram criados. Para pupas,
2764aps aproximadamente uma semana, determinou-se a viabilidade e a reduo na
2765emergncia de adultos (R.E.A.) causada pelos herbicidas. Os adultos emergidos de
2766pupas tratadas foram avaliados para verificao de possveis efeitos subletais na
2767fecundidade e fertilidade. A fim de avaliar os referidos parmetros reprodutivos, 7 a 11
2768casais de adultos foram agrupados em gaiolas (15,5cm de altura x 18,5cm de dimetro)
2769e, aproximadamente uma semana aps a observao das primeiras posturas, 10 amostras
2770de ovos, correspondendo cada uma aos ovos depositados em um perodo de 24 horas,

272
273 100
274

2771foram coletadas em 10 dias consecutivos e incubadas para determinao do nmero


2772mdio de ovos/fmea/dia e da porcentagem mdia de ecloso das larvas.
2773
2774Classificao da seletividade
2775 A mortalidade larval, a reduo na ecloso de larvas e na emergncia de adultos
2776foram corrigidas em funo da testemunha pela frmula de Schneider-Orelli (Pntener,
27771981), e o efeito total de cada herbicida para pupas foi calculado por meio da frmula
2778proposta por Vogt et al. (1992): E = 100% - (100% - R.E.A%) x R1 x R2, em que: E =
2779efeito total (%); R.E.A.% = reduo na emergncia de adultos; R1 = razo entre a mdia
2780diria de ovos ovipositados por fmea tratada e no tratada e R2 = razo entre a
2781viabilidade mdia de ovos ovipositados por fmea tratada e no tratada. Os herbicidas
2782foram classificados para ovos em funo da reduo na ecloso de larvas e larvas e
2783pupas em funo do efeito total, de acordo com as classes de toxicidade propostas pela
2784IOBC, em: 1) incuo (<30%); 2) levemente nocivo (30-79%); 3) moderadamente
2785nocivo (80-99%) e 4) nocivo (>99%).
2786
2787Anlise estatstica
2788 Os dados referentes durao de cada estgio de desenvolvimento de larvas de
2789primeiro nstar expostas aos herbicidas, viabilidade de ovos e pupas, assim como as
2790mdias de fecundidade e fertilidade, foram analisados de acordo com a sua distribuio
2791atravs do teste de normalidade de Shapiro Wilk. Apresentando distribuio normal, os
2792dados foram submetidos anlise de varincia (ANOVA). A viabilidade mdia de ovos
2793e pupas de cada tratamento foi comparada com a testemunha pelo teste de Dunnett,
2794enquanto a comparao das mdias de fecundidade e fertilidade se deu pelo teste de
2795Tukey (p<0.05). As anlises estatsticas foram realizadas atravs do software estatstico
2796Assistat - Verso 7.7 (Silva e Azevedo, 2016).
2797
2798 RESULTADOS E DISCUSSO

2799Efeito sobre larvas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa

2800 Quando as larvas de C. externa foram expostas ao contato residual com os


2801herbicidas, foi possvel constatar que o herbicida glufosinato de amnio apresentou
2802mortalidade larval de 80% (Tabela 1), no sendo possvel avaliar com segurana efeitos
2803subletais nos parmetros reprodutivos dos adultos advindos das larvas expostas aos

275
276 101
277

2804herbicidas, pois segundo a IOBC somente devem ser avaliados os referidos parmetros
2805quando o tratamento apresentar mortalidade inferior a 50%. O herbicida glufosinato de
2806amnio apresentou comportamento de toxicidade semelhante para as larvas de E.
2807connexa, causando mortalidade larval de 84,62% (Tabela 2). A mortalidade larval de C.
2808externa e de E. connexa foi pequena ou nula na quase totalidade dos herbicidas testados
2809no Bioensaio I.
2810 Resultados obtidos por Ahn et al. (2001) sugerem que quando larvas de primeiro
2811nstar de Chrysopa pallens (Rambur, 1838) (Neuroptera Chrysopidae) e Harmonia
2812axyridis (Pallas, 1773) (Coleoptera: Coccinellidae) so expostas ao contato residual com
2813o herbicida glufosinato de amnio em concentraes superiores a 2160 ppm obteve-se
2814mortalidade larval de 40% para larvas de C. pallens e de 100% para as larvas de H.
2815axyridis, resultados esses que corroboram com os do presente estudo onde o crisopdeo
2816C. externa e a joaninha E. connexa tambm apresentaram alta mortalidade larval quando
2817larvas neonatas foram expostas ao contato residual com o herbicida glufosinato de
2818amnio. Castilhos et al. (2013) obtiveram mortalidade larval semelhante ao presente
2819estudo para glifosato (1,440 c.i.a. %) quando testaram a seletividade de herbicidas
2820registrados para a cultura do pessegueiro sobre larvas de primeiro instar de C. externa
2821enquadrando o referido herbicida como incuo as larvas do predador, sendo que no
2822foram observadas diferenas na fecundidade e fertilidade do predador. Schneider et al.
2823(2009) avaliaram o efeito sobre larvas de C. externa alimentadas com ovos de Sitotroga
2824cerealella Oliver, 1789 (Lepidoptera: Gelechiidae) tratados com glifosato e segundo os
2825autores no houve efeitos de curto prazo sobre larvas do predador obtendo
2826sobrevivncia similar ao tratamento testemunha. No entanto, o tempo de
2827desenvolvimento de larva at pupa foi significativamente menor em aproximadamente
2828dois dias no tratamento com glifosato, bem como a fecundidade e fertilidade das fmeas
2829de C. externa foi afetada negativamente.
2830 Quanto a fecundidade e fertilidade dos adultos advindos de larvas expostas aos
2831resduos dos herbicidas, no foi observada reduo significativa nestes parmetros para
2832as fmeas de C. externa no Bioensaio I e II quando comparadas ao tratamento
2833testemunha (Bioensaio I: Fecundidade: F=4,3305; GL=4; p=0,0158; Fertilidade= F=
28341,2903; GL=4; p= 0,3178; Bioensaio II: Fecundidade: F=2,5393; GL=3; p=0,1056;
2835Fertilidade= F=0,7359; GL=3; p=0,5505) (Tabela 1). No Bioensaio I os herbicidas

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279 102
280

2836bentazon e glifosato 1,200 apresentaram fecundidade significativamente superior a


2837obtida para 2,4-D amina (F=4,3305; GL=4; p=0,0158) (Tabela 1). Constatou-se que
2838herbicidas testados sobre E. connexa no diferiram estatisticamente da testemunha
2839quanto aos parmetros reprodutivos fecundidade (Bioensaio 1: F=1,2113; GL=4;
2840p=0,3266; Bioensaio 2: F=1,6426; GL=4; p=0,2059) e fertilidade em ambos os
2841Bioensaios (Bioensaio I: F= 0,9203; GL=4; p= 0,4651; Bioensaio II: F=0,7326; GL=4;
2842p=0,5427) (Tabela 2).
2843 Michaud e Vargas (2010) testaram o efeito dos herbicidas 2,4-D ster (1,17 L/ha -
28441) e metsulfuron-metil (70 gm/ha -1) utilizados na cultura do trigo e aplicados
2845topicamente sobre larvas de primeiro nstar dos coccineldeos Coleomegilla maculata
2846(DeGeer, 1775) e Hippodamia convergens (Guerin-Meneville, 1842) (Coleoptera:
2847Coccinelidae). Segundo os autores, 2,4-D ster resultou em mortalidades de 25% e 60%,
2848respectivamente, para as duas espcies. Segundo Sterk et al. (1999) 2,4-D e metsulfuron
2849metil so relatados como herbicidas com pouca ou limitada toxicidade sobre inimigos
2850naturais em bioensaios de exposio residual.
2851 Quanto ao efeito total dos herbicidas, os herbicidas 2,4-D amina, bentazon,
2852glifosato 1,200 e glifosato 1,440, iodosulfuron-metil, metsulfuron-metil e
2853pirimidinadiona, apresentaram efeito total inferior a 30% e, portanto, foram
2854classificados como incuos (classe 1) aos predadores C. externa e E. connexa.
2855Glufosinato de amnio no entanto foi classificado de acordo com a mortalidade larval
2856sobre C. externa e E. connexa em moderadamente nocivo (classe 3) (Tabelas 1 e 2).
2857
2858
2859Durao dos estgios imaturos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2860 No Bioensaio I, 2,4-D amina e bentazon diferiram significativamente da
2861testemunha quanto a durao da fase de pupa de C. externa (F=4,2978; GL=4;
2862p=0,0001), no entanto quando analisado a durao do perodo larva-adulto, esse no
2863diferiu em relao a testemunha (F= 4,2978; GL=4; p=0,0001). No Bioensaio II, apesar
2864de o herbicida glufosinato de amnio ter apresentado mortalidade larval de 80%, as
2865larvas restantes foram utilizadas para calcular a durao dos diferentes estgios imaturos
2866(Tabela 3) e foi constatado que houve diferena significativamente em relao a
2867testemunha quanto a durao do segundo instar, da fase de pr-pupa, pupa e quanto ao

281
282 103
283

2868perodo de larva-adulto, j metsulfuron-metil somente diferiu da testemunha quanto a


2869durao do perodo de pupa.
2870 A durao dos diferentes estgios de desenvolvimento quando larvas do
2871predador E. connexa foram expostas aos herbicidas diferiram significativamente do
2872tratamento testemunha. (Tabela 4). De um modo geral, o perodo larva-adulto variou de
287313,14 a 14,98 dias entre os tratamentos dos dois bioensaios. No Bioensaio I, os
2874herbicidas 2,4-D amina, bentazon e glifosato 1,200 apresentaram a durao do perodo
2875de desenvolvimento larva-adulto significativamente superior ao tratamento testemunha
2876(F= 4,2978; GL=4; p=0,0001) fato tambm observado no Bioensaio II para o herbicida
2877iodosulfuron-metil (F=4,4831; GL=4; p=0,0001).
2878 Segundo Castilhos et al. (2013), no foram observadas diferenas quanto a
2879durao dos diferentes estgios de desenvolvimento do predador C. externa quando
2880larvas de primeiro nstar foram submetidas ao contato residual com o herbicida, sendo
2881que o mesmo apresentou comportamento semelhante ao do presente estudo no
2882diferindo da testemunha quanto ao perodo larva-adulto (Tabela 3). Outros resultados
2883que vo de encontro aos obtidos no presente estudo quanto a durao do perodo de
2884desenvolvimento larva-adulto para os herbicidas 2,4-D amina e metsulfuron-metil
2885(Tabela 4), so os de Michaud e Vargas (2010) que atestam que Ally no apresentou
2886qualquer efeito sobre as larvas dos predadores C. maculata e H. convergens, no entanto,
28872,4-D ster apesar de no ter afetado o perodo de desenvolvimento de H. convergens
2888aumentou significativamente em aproximadamente um dia o perodo de
2889desenvolvimento em relao a testemunha para o predador C. maculata.
2890
2891
2892Efeito sobre ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
2893 A viabilidade mdia de ovos, quando estes foram pulverizados com os
2894herbicidas, variou de 66,66 a 96,87% para C. externa e de 48,95 a 78,12 para E.
2895connexa (Figura 1). A viabilidade de ovos de C. externa no foi afetada
2896significativamente pela maioria dos herbicidas, com exceo de glufosinato de amnio
2897onde a viabilidade observada foi de 66,66% (F=5,60; GL=8; p=< 0,0002). A viabilidade
2898dos ovos da joaninha foi afetada significativamente pelos herbicidas metsulfuron-metil,

284
285 104
286

2899glufosinato de amnio e pirimidinadiona (F=6,05; GL=8; p=<0,0001) com taxas de


2900viabilidade observadas de 48,95; 60,41 e 57,29%, respectivamente (Figura 1).
2901 Quanto a reduo na ecloso de larvas, observou-se que a mesma variou entre 0
2902e 27,08 para C. externa e 1,04 a 37,50 para E. connexa (Tabela 5). Para C. externa
2903glufosinato de amnio foi o herbicida que apresentou o maior efeito na reduo na
2904ecloso de larvas com 27,08%, portanto todos herbicidas foram sem exceo
2905classificados segundo a IOBC em incuos (classe 1) ao predador. Pode-se perceber que
2906os ovos de E. connexa foram mais afetados que os do crisopdeo, sendo que os
2907herbicidas metsulfuron-metil, glufosinato de amnio e pirimidinadiona apresentaram
2908mais de 20% de reduo na ecloso de larvas de E. connexa e somente glufosinato de
2909amnio apresentou esses valores de reduo para C. externa (Tabela 5). O herbicida
2910metsulfuron-metil foi o que apresentou a maior reduo na ecloso de larvas (37,50%)
2911sendo classificado como moderadamente nocivo (classe 2) aos ovos da joaninha,
2912enquanto os outros herbicidas, todos foram considerados incuos (classe 1) aos ovos do
2913coccineldeo.
2914 Resultados obtidos por Ahn et al. (2001) sugerem que quando ovos de Orius
2915strigicollis (Poppius, 1915) (Hemiptera: Anthocoridae) so expostos ao contato residual
2916com o herbicida glufosinato de amnio em concentraes de 67,5 a 1080 ppm
2917(ingrediente ativo), h uma viabilidade de ovos de 57,5% a 11,5%, respectivamente,
2918sendo que em concentrao de 2160 (ppm de i.a) ocorre a mortalidade total dos ovos.
2919No entanto, no mesmo trabalho, os autores no encontraram qualquer efeito sobre os
2920ovos de H. axyridis quando expostos ao contato residual com o herbicida glufosinato de
2921amnio em concentraes de 2160 (ppm de i.a), discordando dos dados obtidos no
2922presente estudo onde glufosinato de amnio diferiu significativamente da testemunha
2923tanto para C. externa como E. connexa (Figura 1). Apesar do reduzido nmero de
2924trabalhos que abordam o efeito de herbicidas sobre ovos de predadores, Castilhos et al.
2925(2014) avaliando a seletividade de glifosato sobre os ovos de C. externa, obtiveram
2926resultados que vo de encontro aos do presente estudo, sendo que os autores detectaram
2927ausncia de efeito do herbicida sobre a viabilidade de ovos e reduo na ecloso de
2928larvas, tambm classificando o herbicida como incuo (classe 1) aos ovos do referido
2929predador (Tabela 5).

287
288 105
289

2930 De modo geral, segundo Klowden (2007), o ovo dos insetos constitudo por
2931um ncleo, um citoplasma e envolto por um invlucro formado pelo envelope
2932vitelnico, por uma camada de ceras e pelo crion, este ltimo constitudo pelo
2933endocrion e pelo exocrion. O crion uma estrutura bastante complexa, sendo que
2934mais de 90% deste constitudo por protenas. Acredita-se, portanto, que a constituio
2935do crion, notadamente, a presena da camada de ceras, pode influenciar na reteno de
2936certa quantidade de substncias qumicas, com isso, apesar dos herbicidas metsulfuron-
2937metil, glufosinato de amnio e pirimidinadiona terem reduzido significativamente a
2938viabilidade dos ovos no causaram tanta toxicidade as larvas de ambos os predadores.
2939Cabe ressaltar que, no presente estudo, a avaliao da toxicidade dos herbicidas sobre
2940ovos se restringiu verificao da reduo na ecloso das larvas, porm possveis
2941efeitos subletais, como alteraes na durao do perodo embrionrio e efeitos nocivos
2942em larvas e adultos oriundos de ovos tratados, podem influenciar no impacto de
2943determinado herbicida sobre o estgio de ovo de C. externa e E. connexa em lavouras
2944de trigo, sendo necessrios outros estudos para determinao desses possveis efeitos.

2945

2946Efeito sobre pupas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa


2947 Efeito significativo na viabilidade de pupas de C. externa foi observado somente
2948para os herbicidas 2,4-D amina e bentazon (F= 9,5323, GL=8, p=0,0001) onde 66,66 e
294962,5% das pupas pulverizadas foram viveis. Para os demais herbicidas, a viabilidade
2950foi semelhante a testemunha (Figura 2). A joaninha E. connexa no apresentou qualquer
2951diferena significativa quanto a viabilidade das pupas, sendo que todos os herbicidas
2952apresentaram comportamento semelhante a testemunha, com valores acima de 90% (F=
29530,3750, GL=8, p=0,9246) (Figura 2).
2954 Com exceo de 2,4-D amina e bentazon os herbicidas testados no causaram
2955nenhuma reduo na emergncia de adultos de C. externa (Tabela 6), j no caso de E.
2956connexa bentazon e glifosato 1,200 e 1,440 causaram pequenas redues na emergncia
2957de adultos (4,16%) (Tabela 7). A fecundidade dos adultos de C. externa emergidos de
2958pupas pulverizadas com os herbicidas no diferiu significativamente das obtidas na
2959testemunha (F=2,9549, GL=8, p=0,0164), no entanto a fertilidade foi estatisticamente
2960diferente do tratamento testemunha para os herbicidas 2,4-D amina e pirimidinadiona
2961(F=9,4965, GL=8, p=0,0001) (Tabela 6). Para E. connexa foi observado ausncia de

290
291 106
292

2962efeito subletal significativo nos referidos parmetros reprodutivos fecundidade


2963(F=0,9969, GL=8, p=0, 4551) e fertilidade (F=1,3291, GL=8, p=0,2609) dos adultos
2964(Tabela 7).
2965 Levando-se em considerao o efeito total calculado para os herbicidas, somente
29662,4-D amina apresentou nocividade a pupas de C. externa (Tabela 6) e pirimidinadiona
2967para as pupas de E. connexa (Tabela 7), sendo ambos considerados levemente nocivos
2968(classe 2) aos predadores. Os demais herbicidas foram considerados incuos (classe 1) a
2969pupas, com um efeito total inferior a 30%.
2970 A ausncia de efeito nocivo a pupas de C. externa para a grande maioria dos
2971herbicidas testados vai ao encontro de trabalhos como o de Castilhos et al. (2014) que
2972estudaram a seletividade do herbicida glifosato sobre pupas de C. externa, e observaram
2973ausncia de qualquer efeito significativo sobre a viabilidade pupal e sobre a emergncia
2974de adultos do predador, sendo, como no presente estudo (Tabela 6) o herbicida
2975classificado como incuo (classe 1) as pupas de C. externa.
2976 No foi encontrada diferena na sobrevivncia de adultos advindos de pupas
2977tratadas com os herbicidas para E. connexa, sugerindo dessa forma que a morfologia da
2978pupa pode ter servido como uma barreira para a penetrao dos herbicidas, assim
2979protegendo o desenvolvimento dos insetos (Tabela 7). De acordo com CROFT (1990),
2980entre os fatores que afetam a susceptibilidade de insetos a substncias qumicas est a
2981constituio do tegumento, visto que pode apresentar, principalmente na fase de pupa,
2982uma camada cuticular mais impermevel dificultando a penetrao dos produtos.
2983Resultados obtidos por Ahn et al. (2001) demonstram ausncia de efeito de glufosinato
2984de amnio (67,5 ppm i.a.) quando testado de forma residual sobre pupas de H. axyridis,
2985resultado esse que vai de encontro ao do presente estudo (Tabela 7). No entanto, quando
2986o mesmo herbicida foi testado em em concetrao mais elevada (1080 ppm i.a.) foi
2987obtida mortalidade larval de 77,8% do predador.
2988 Micrografias eletrnicas de varredura do casulo de seda de pupas de C. externa
2989realizadas por Cosme et al. (2009), revelaram que o casulo apresenta diversos orifcios
2990com aproximadamente 6 m de dimetro, por onde ocorre a respirao do inseto e
2991possivelmente onde os herbicidas podem penetrar e atingir o inseto em seu interior. No
2992entanto, como pode-se perceber no presente estudo, somente os herbicidas 2,4-D amina
2993e bentazon foram capazes de penetrar por esses orifcios reduzindo significativamente, a

293
294 107
295

2994viabilidade pupal de C. externa (Figura 2), sendo que a maioria dos herbicidas no
2995conseguiram romper essa barreira oferecida pela pupa.
2996 Apesar desses herbicidas terem seu alvo sobre as plantas, importante ressaltar
2997que os produtos comercias contm vrios outros produtos qumicos que no esto
2998especificados no rtulo do herbicida. Uma das razes para isso que a informao em
2999relao aos componentes tensoativos da formulao comercial dos herbicidas muitas
3000vezes confidencial e protegida como direito do fabricante (Chen et al., 2004). Esses
3001outros componentes presentes em um herbicida podem carregar sua prpria toxicidade e
3002so relatados por provocar efeitos colaterais prejudiciais a parasitides de ovos (Stecca
3003et al., 2016), e provavelmente o que pode ter causado a toxicidade de alguns herbicidas
3004testados no presente estudo aos predadores C. externa e E. connexa.
3005 Testes em laboratrio avaliando os efeitos deletrios de herbicidas no so
3006realizados com frequncia para inimigos naturais. No entanto, esses testes so
3007importantes para detectar efeitos deletrios e prover dados acurados sobre efeitos letais
3008e subletais de herbicidas em inimigos naturais. O herbicidas considerados incuos a C.
3009externa e E. connexa em laboratrio devem ser recomendados para o uso no Manejo
3010Integrado de Pragas na cultura do trigo. No entanto, aqueles considerados levemente
3011nocivos ovos E. connexa 2,4-D amina pupas de C. externa pirimidinadiona pupas e E.
3012connexa e moderadamente nocivos como glufosinato de amnio larvas devem ser
3013testados subsequentemente em condies de semi-campo e campo. Deve-se ressaltar
3014ainda que mesmo aqueles herbicidas considerados seletivos podem apresentar efeito
3015colateral no comportamento de predao de ambos os predadores, afetando assim o
3016desempenho dos mesmos no campo. Assim, mais estudos devem ser realizados para ser
3017ter confirmao do real efeito desses herbicidas sobre os predadores na cultura do trigo.
3018
3019
3020Agradecimentos

3021 A Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior (CAPES) pela


3022bolsa de doutorado concedida ao primeiro autor e ao Conselho Nacional de
3023Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq) pelo apoio financeiro.
3024
3025

296
297 108
298

3026 REFERNCIAS
3027Agrofit. Sistema de agrotxicos fitossanitrios. Disponvel em:
3028<http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_cons/principal_agrofit_cons>. Acesso em: 14
3029dez. 2015.
3030
3031Ahn Y., Kim Y., Yoo J. Toxicity of the herbicide glufosinate-ammonium to predatory
3032insects and mites of Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae) under laboratory
3033conditions. J Econ Entomol. 2001; 9:157-161.
3034
3035Agostinetto D. et al. Perodo crtico de competio de plantas daninhas com a cultura do
3036trigo. Planta Daninha. 2008; 26:271-278.
3037
3038Biondi A. et al. Using organic-certified rather than synthetic pesticides may not be safer
3039for biological control agents: Selectivity and side effects of 14 pesticides on the predator
3040Orius laevigatus. Chemosphere. 2012; 87:803812.
3041
3042Carvalho C.F., Souza B. Mtodos de criao e produo de crisopdeos. In: Bueno V.H.P.
3043(Ed). Controle biolgico de pragas: produo massal e controle de qualidade. Lavras:
3044UFLA, 2000. p.91-109.
3045
3046Castilhos R.V. et al. Selectivity of pesticides used in peach orchards on the larval stage
3047of the predator Chrysoperla externa (Hagen). Semin: Cien Agrar. 2013; 34:3585-3596.
3048
3049Castilhos R.V. et al. Seletividade de herbicidas utilizados em pessegueiro sobre ovos e
3050pupas do predador Chrysoperla externa. Cienc Rural. 2014; 44:1921-1928.
3051
3052Chen C.Y., Hathaway K.M., Folt C.L. Multiple stress effects of vision herbicide, pH,
3053and food on zooplankton and larval amphibian species from forest wetlands. Environ
3054Toxicol Chem. 2004; 23:823831.
3055
3056Costa R.I.F. Influncia da densidade de indivduos na criao de Chrysoperla externa
3057(Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Cienc agrotec. 2003: 1539-1545.
3058
3059Cosme L.V. et al. Toxicidade de leo de nim para pupas e adultos de Chrysoperla externa
3060(Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Arq Inst Biol. 2009; 76: 233-238.
3061
3062Croft B.A. Arthropod biological control agents and pesticides. New York: John Wiley &
3063Sons,1990.
3064
3065Eichler M.R., Reis, E.M. Seletividade fisiolgica de inseticidas aos predadores de
3066afdios: Cycloneda sanguinea L., 1763) e Eriopis connexa (Germ., 1824)
3067(Coleoptera - Coccinellidae). Passo Fundo: 1976. 24p
3068
3069Gassen D.N. Controle biolgico de pulges do trigo. Passo Fundo: Embrapa/CNPT,
30701988.
3071
3072Guedes R.N.C. et al. Pesticide-induced stress in arthropod pests for optimized
3073Integrated Pest Management programs. Annu Rev Entomol. 2015; 61:301-320.

299
300 109
301

3074Klowden, M.J. Physiological systems in insects. New York: Academic Press, 2007.
3075
3076Lamego F.P. et al. Habilidade competitiva de cultivares de trigo com plantas daninhas.
3077Planta Daninha. 2013; 31:521-531.
3078
3079Mariani F., Vargas L. Manejo de plantas daninhas em trigo. Revista Plantio Direto.
30802012; 1: 18-22.
3081
3082Martinou A.F., Seraphides N., Stavrinides M.C. Lethal and behavioral effects of
3083pesticides on the insect predator Macrolophus pygmaeus. Chemosphere. 2014; 96:167-
3084173.
3085
3086Menezes C.W.G., Soares M.A. Impacts of the control of weeds and herbicides applied
3087to natural enemies. Revista Brasileira de Herbicidas. 2016; 15:2-13.
3088
3089Michaud J.P., Vargas G. Relative toxicity of three wheat herbicides to two species of
3090Coccinellidae. Insect Sci. 2010; 17:434438.
3091
3092Mills, N.J. Plant health management: biological control of insect pests. In: Van Alfen
3093N., editor. Encyclopedia of Agriculture and Food Systems, San Diego: Elsevier, 2014.
3094p.375-387.
3095
3096Parra, J.R.P. Tcnicas de criao de Anagasta kuehniella, hospedeiro alternativo para
3097produo de Trichogramma. In: Parra J.R.P., Zucchi R.A. editors. Trichogramma e o
3098controle biolgico aplicado. Piracicaba: FEALQ, 1997. p.121-150.
3099
3100Pntener, W. Manual for field trials in plant protection. 2.ed. Basle: Ciba-Geigy,
31011981. 205p.
3102
3103Schmuck R. et al. Laboratory test system for assessing effects of plant protection products
3104on the plant dwelling insect Coccinella septempunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae). In:
3105Candolfi M.P. et al. editors. Guidelines to evaluate side-effects of plant protection
3106products to non-target arthropods. Reinheim: IOBC/WPRS, 2000. p.45-56.
3107
3108Schneider M.I. et al. Impact of glyphosate on the development, fertility and demography
3109of Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae): Ecological approach.
3110Chemosphere. 2009; 76:14511455.
3111
3112Silva F.A.S., Azevedo C.A.V. The assistat software version 7.7 and its use in the
3113analysis of experimental data. Afr J Agric Res. 2016; 11:3733-3740.
3114
3115Silva R.B. et al. Suitability of different artificial diets for development and survival of
3116stages of the predaceous ladybird beetle Eriopis connexa. Phytoparasitica. 2009;
311737:115-123.
3118
3119Stecca C.S. et al. Side-effects of glyphosate to the parasitoid Telenomus remus Nixon
3120(Hymenoptera: Platygastridae). Neotrop Entomol. 2016; 45:192-200.
3121

302
303 110
304

3122Sterk G. et al. Results of the seventh joint pesticide testing programme carried out by the
3123IOBC/WPRS working group pesticides and beneficial organisms. BioControl. 1999;
312444:99-117.
3125
3126Vogt H. et al. Laboratory method to test effects of plant protection products on larvae of
3127Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae). In: Candolfi M.P. et al. editors.
3128Guidelines to evaluate side-effects of plant protection products to non-target
3129arthropods. Reinheim: IOBC/ WPRS, 2000. p.27-44.
3130
3131Vogt H. et al. field method for testing effects of pesticides on the green lacewing
3132Chrysoperla carnea Steph. IOBC/WPRS Bull. 1992; 15:176-182.
3133
3134Zotti, M.J. et al. Seletividade de inseticidas usados na cultura do milho para ovos e
3135ninfas do predador Doru lineare (Eschscholtz, 1822) (Dermaptera: Forficulidae). Arq
3136Inst Biol. 2010; 77:111-118.
3137
3138
3139
3140
3141
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3159

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306 111
307

3160Tabela 1. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (no de ovos por fmea e dia EP),
3161fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito total e classificao da IOBC quando
3162larvas de Chrysoperla externa foram expostas ao contato residual com herbicidas
3163registrados na cultura do trigo e que tiveram mais de 50% de sobrevivncia.
Tratamento c.i.a.(%)1 M(%) Fecundidade2 Fertilidade2 E(%) C
Bioensaio I
Testemunha --- --- 22,821,96ab 81,681,81a --- --
-
2,4-D amina 0,502 0,00 19,331,29b 76,134,08a 23,40 1
bentazon 0,480 0,00 27,951,95a 85,473,38a 0,00 1
pirimidinadiona 0,024 0,00 23,091,72ab 80,913,71a 0,00 1
glifosato 1, 200 1, 200 0,00 27,272,30a 78,691,32a 0,00 1
tiametoxam+lambda- 0,010+
100,00 --- --- 100,00 4
cialotrina (Padro) 0,007
Bioensaio II
Testemunha --- --- 22,792,61a 75,714,00a --- --
-
glufosinato de amnio 0,200 80,00 --- --- 80,00 3
iodosulfuron-metil 0,002 0,00 31,232,85a 71,843,57a 0,00 1
metsulfuron-metil 0,001 0,00 19,585,44a 78,492,66a 1,03 1
glifosato 1, 440 1, 440 0,00 29,001,09a 74,092,56a 0,00 1
tiametoxam+lambda- 0,010+
100,00 --- --- 100,00 4
cialotrina (Padro) 0,007
31641c.i.a.(%)= Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; M= Mortalidade
3165larval corrigida por Schneider-Orelli; E= Efeito total; C = Classes da IOBC, 1= incuo
3166(<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3 = moderadamente nocivo (80-99%), 4=
2
3167nocivo (>99%). Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem
3168significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0.05). (Bioensaio I: Fecundidade:
3169F=4,3305; GL=4; p=0,0158; Fertilidade= F= 1,2903; GL=4; p= 0,3178;) (Bioensaio II:
3170Fecundidade: F=2,5393; GL=3; p=0,1056; Fertilidade= F=0,7359; GL=3; p=0,5505).
3171
3172
3173
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308
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310

3176Tabela 2. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (no de ovos por fmea e dia EP),
3177fertilidade (% de larvas eclodidas EP), efeito total e classificao da IOBC quando
3178larvas de Eriopis connexa foram expostas ao contato residual com herbicidas
3179registrados na cultura do trigo e que tiveram mais de 50% de sobrevivncia.
Tratamento c.i.a.(%)1 M(%) Fecundidade2 Fertilidade2 E(%) C
Bioensaio I
Testemunha --- --- 32,733,20a 75,573,42a --- ---
2,4-D amina 0,502 5,26 26,772,98a 78,213,12a 19,79 1
bentazon 0,480 2,63 28,643,78a 72,694,84a 18,02 1
pirimidinadiona 0,024 0,00 35,093,12a 63,0110,78a 10,59 1
glifosato 1,200 1,200 0,00 28,932,04a 72,284,25a 15,44 1
tiametoxam+lambda- 0,010+
100,00 --- --- 100,00 4
cialotrina (Padro) 0,007
Bioensaio II
Testemunha --- --- 29,402,94a 77,653,22a --- ---
glufosinato de amnio 0,200 84,62 --- --- 84,62 3
iodosulfuron-metil 0,002 0,00 30,533,17a 74,694,20a 0,10 1
metsulfuron-metil 0,001 0,00 34,212,17a 71,352,97a 1,16 1
glifosato 1,440 1,440 2,56 25,003,41a 72,891,77a 22,23 1
tiametoxam+lambda- 0,010+
100,00 --- --- 100,00 4
cialotrina 0,007
31801c.i.a.(%)= Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; M= Mortalidade
3181corrigida por Schneider-Orelli; E= Efeito total; C = Classes da IOBC, 1= incuo
3182(<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3 = moderadamente nocivo (80-99%), 4=
3183nocivo (>99%).2Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem
3184significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0.05). (Bioensaio I: Fecundidade:
3185F=1,2113; GL=4; p=0,3266; Fertilidade: F=0.9203; GL=4; p=0,4651) (Bioensaio II:
3186Fecundidade: F=1,6426; GL=4; p=0,2059; Fertilidade: F=0,7326; GL=4; p=0,5427)
3187
3188
3189
3190
3191
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311
312 113
313

3193Tabela 3. Durao (n de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa e pupa e durao do perodo larva-adulto de Chrysoperla
3194externa quando o estgio larval foi exposto ao contato residual com herbicidas registrados para a cultura do trigo.
Durao (Dias)
Tratamento c.i.a.(%)1 o o o
1 nstar 2 instar 3 nstar Pr-pupa Pupa Larva-Adulto
Bionsaio I
Testemunha --- 2,150,05a 3,000,11ab 3,900,28ab 3,960,17a 7,430,08a 19,870,17ab
2,4-D amina 0,502 2,170,06a 3,200,11ab 3,650,12ab 3,890,07a 6,810,10b 19,730,16ab
bentazon 0,480 2,320,07a 3,020,10ab 3,820,18ab 4,310,08a 6,710,15b 19,940,17a
pirimidinadiona 0,024 2,250,06a 3,350,09a 3,210,14b 3,870,14a 7,030,09ab 19,180,20b
glifosato 1, 200 1, 200 2,370,11a 2,900,11b 3,970,14a 4,210,08a 7,000,19ab 19,780,22ab
tiametoxam+lambda- 0,010+
--- --- --- --- --- ---
cialotrina (Padro) 0,007
Bioensaio II
Testemunha --- 2,100,04a 2,350,07b 3,220,06a 3,720,07b 7,120,09b 18,520,18bc
glufosinato de amnio 0,200 2,100,04a 2,700,14a 3,540,19a 5,730,38a 8,330,88a 20,500,76a
iodosulfuron-metil 0,002 2,200,07a 2,100,05b 3,550,12a 3,870,11b 6,680,14bc 18,400,20bc
metsulfuron-metil 0,001 2,170,06a 2,220,06b 3,150,12a 3,880,13b 6,450,15c 17,880,23c
glifosato 1, 440 1, 440 2,200,06a 2,170,06b 3,550,11a 3,820,10b 7,100,09b 18,850,12b
tiametoxam+lambda- 0,010+
--- --- --- --- --- ---
cialotrina (Padro) 0,007
31951c.i.a.(%)= Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem
3196significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0.05). (Bioensaio I: 1o nstar: F=1,5403; GL=4; p=0,5405; 2o nstar: F= 2,4865; GL=4;
3197p=0,0373; 3o nstar: F=2,5040; GL=4; p=0,0251; pr-pupa: F=3,1379; GL=4; p=0,0354; pupa: F=4,2978; GL=4; p=0,0001; larva-adulto:
3198F=2,4531; GL=4; p=0,0274; Bioensaio II: 1o nstar: F=0,6877; GL=4; p=0,43023; 2o nstar: F=7,2738; GL=4; p=0,0001; 3o nstar F=2,6862;
3199GL=4; p=0,0310; pr-pupa: F=22,8060; GL=4; p=0,0001; pupa: F=8,8920; GL=4; p=0,0001; larva-adulto: F=7,7095; GL=4; p=0,0001).
3200
3201

314
315 114
316

3202Tabela 4. Durao (n de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa e pupa e durao do perodo larva-adulto de Eriopis connexa
3203quando o estgio larval foi exposto ao contato residual com herbicidas registrados para a cultura do trigo.
Durao (Dias)
Tratamento c.i.a.(%)1 o o o
1 nstar 2 nstar 3 nstar 4o nstar Pr-pupa Pupa Larva-Adulto
Bioensaio I
Testemunha --- 2,470,09bc 2,050,03ab 1,530,08a 2,580,08c 1,250,07a 3,550,10ab 13,360,09c
2,4-D amina 0,502 2,770,06ab 1,620,8c 1,820,12a 3,560,11a 1,100,05ab 3,830,06a 14,470,13a
bentazon 0,480 2,600,9ab 2,020,03ab 1,700,07a 2,860,11bc 1,240,07ab 3,590,08ab 14,000,14ab
pirimidinadiona 0,024 2,900,11a 2,000,06b 1,720,08a 2,870,05bc 1,020,03b 3,320,11b 13,850,17bc
glifosato 1, 200 1, 200 2,150,07c 2,270,09a 1,720,08a 3,320,20ab 1,220,06ab 3,400,10b 14,050,13ab
tiametoxam+lambda- 0,010+
--- --- --- --- --- --- ---
cialotrina (Padro) 0,007
Bioensaio II
Testemunha --- 1,670,07c 1,800,06b 2,600,10a 4,130,17ab 1,140,08a 3,000,22a 14,410,33a
glufosinato de amnio 0,200 2,500,09a 1,500,09b 2,380,18ab 4,030,29ab 1,090,12a 3,380,16a 14,980,31a
iodosulfuron-metil 0,002 2,100,06b 1,770,10b 1,850,07c 3,580,16b 1,110,05a 2,710,11a 13,140,23b
metsulfuron-metil 0,001 1,920,08bc 1,720,07b 2,020,04bc 4,350,23a 1,170,07a 2,700,11a 13,900,3ab
glifosato 1, 440 1,440 1,950,11bc 2,150,09a 1,840,10c 4,180,11ab 1,110,06a 2,730,13a 13,870,21ab
tiametoxam+lambda- 0,010+
--- --- --- --- --- --- ---
cialotrina (Padro) 0,007
32041c.i.a.(%)= Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem
3205significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0.05). (Bioensaio I: 1o nstar: F=11,0829; GL=4; p=0,0001; 2o nstar: F=12,4920; GL=4;
3206p=0,0001; 3o nstar: F=1,2777; GL=4; p=0,7090; 4 nstar: F=10,1174; GL=4; p=0,0001; pr-pupa: F=2,8890; GL=4; p=0,0392; pupa:
3207F=4,2640; GL=4; p=0,0001; larva-adulto: F=7,9718; GL=4; p=0,0001; Bioensaio II: 1o nstar: F=12,1937; GL=4; p=0,0001; 2 o nstar:
3208F=7,2812; GL=4; p=0,0001; 3o nstar F=9,0349; GL=4; p=0,0001; 4 nstar: F=2,1714; GL=4; p= 0,9185; pr-pupa: F=0,1688; GL=4;
3209p=0,6128; pupa: F=2,4737; GL=4; p=0,0335; larva-adulto: F=4,4831; GL=4; p=0,0001).

317
318 115
319
3210Tabela 5. Reduo na ecloso de larvas quando ovos de Chrysoperla externa e Eriopis
3211connexa foram pulverizados diretamente com herbicidas registrados na cultura do trigo.
Chrysoperla externa Eriopis connexa
Tratamento c.i.a.(%)1
R.E.L.2 C3 R.E.L.2 C3
Testemunha --- --- 1 --- 1
2,4-D amina 0,502 3,12 1 2,08 1
bentazon 0,480 0,00 1 8,33 1
glufosinato de amnio 0,200 27,08 1 22,91 1
iodosulfuron-metil 0,002 0,00 1 18,75 1
metsulfuron-metil 0,001 0,00 1 37,50 2
pirimidinadiona 0,024 0,00 1 26,04 1
glifosato 1, 200 1,200 7,29 1 6,25 1
glifosato 1, 440 1,440 1,04 1 1,04 1
3212 c.i.a.(%)= Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; 2R.E.L.= Reduo
1

3213na ecloso de larvas corrigida pela frmula de Schneider-Orelli (%); 3C = Classes da


3214IOBC, 1= incuo (<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3 = moderadamente nocivo
3215(80-99%), 4= nocivo (>99%).

3216
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3222
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320
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322
3231Tabela 6. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de adultos
3232emergidos, efeito total e consequente classificao de toxicidade para pupas de
3233Chrysoperla externa pulverizadas com herbicidas registrados na cultura do trigo.

Pupas
1
Tratamento c.i.a.(%)
R.E.A.2 Fecundidade* Fertilidade* E(%)3 C4

2,4-D amina 0,502 25,00 22,091,70b 76,134,08d 51,58 2

bentazon 0,480 29,16 30,721,57a 85,473,38bcd 0,00 1


glufosinato de amnio 0,200 0,00 25,621,10ab 96,911,04ab 0,00 1
iodosulfuron-metil 0,002 0,00 22,622,20b 100,000,00a 8,72 1
metsulfuron-metil 0,001 0,00 25,480,79ab 92,702,62abc 1,49 1
pirimidinadiona 0,024 0,00 25,861,87ab 80,913,71cd 19,59 1
glifosato 1, 200 1,200 0,00 30,032,28ab 89,962,29abc 14,68 1
glifosato 1, 440 1,440 0,00 25,601,80ab 93,751,20ab 3,15 1
Testemunha --- 0,00 25,591,01ab 96,871,99ab --- ---
32341c.i.a.(%)= Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda;2R.E.A.= Reduo na
3235emergncia de adultos corrigida pela frmula de Schneider-Orelli (%); 3E= Efeito total
3236(%). 4C= Classes da IOBC: 1= incuo (<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3=
3237moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%); *Mdias seguidas pela mesma
3238letra nas colunas no diferem significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0.05).
3239(Fecundidade: F=2,9549; GL=8; p=0,0164; Fertilidade: F=9,4965; GL:8; p=0,0001).

3240
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3251
3252Tabela 7. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de adultos
3253emergidos, efeito total e consequente classificao de toxicidade para pupas de Eriopis
3254connexa pulverizadas com herbicidas registrados na cultura do trigo.

Pupas
1
Tratamento c.i.a.(%)
R.E.A.2 Fecundidade* Fertilidade* E(%)3 C4
2,4-D amina 0,502 0,00 34,654,43a 79,486,15a 0,00 1
bentazon 0,480 4,16 33,512,24a 84,635,35a 0,00 1
glufosinato de amnio 0,200 0,00 24,673,42a 79,152,96a 24,95 1
iodosulfuron-metil 0,002 0,00 27,742,02a 85,733,80a 8,61 1
metsulfuron-metil 0,001 0,00 28,112,85a 87,013,43a 5,99 1
pirimidinadiona 0,024 0,00 24,105,75a 74,634,76a 30,88 2
glifosato 1, 200 1,200 4,16 28,422,50a 80,981,65a 15,22 1
glifosato 1, 440 1,440 4,16 27,602,36a 82,571,06a 16,07 1
Testemunha --- 0,00 30,084,43a 86,521,94a --- ---
1 2
3255 c.i.a.(%)= Concentrao (%) testada do ingrediente ativo na calda; R.E.A.= Reduo na
3256emergncia de adultos corrigida pela frmula de Schneider-Orelli (%); 3E= Efeito total
3257(%). 4C= Classes da IOBC: 1= incuo (<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3=
3258moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%); *Mdias seguidas pela mesma
3259letra nas colunas no diferem significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0.05).
3260(Fecundidade: F=0,9969; GL=8; p=0, 4551; Fertilidade: F=1,3291; GL=8; p=0,2609).

3261
3262
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3269
3270
3271

326
327 118
328

3272
3273Figura 1. Viabilidade de ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa pulverizados com
3274herbicidas registrados para a cultura do trigo.
3275*Diferena significativa quando comparado a testemunha pelo teste de Dunnett (p<0.05).
3276(Chrysoperla externa: F=5,60; GL=8; p=<0,0002; Eriopis connexa: F=6,05; GL=8;
3277p=<0,0001)
3278
3279
3280
3281
3282
3283
3284
3285
3286
3287

329
330 119
331
3288

3289
3290Figura 2. Viabilidade pupal de Chrysoperla externa e Eriopis connexa pulverizados
3291com herbicidas registrados para a cultura do trigo.
3292*Diferena significativa quando comparado a testemunha pelo teste de Dunnett
3293(p<0.05). Chrysoperla externa: F= 9,5323, GL=8, p=0,0001; Eriopis connexa:
3294F=0,3750, GL=8, p= 0,9246)
3295
3296
3297
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3299
3300
3301
3302
3303
3304
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332
333 120
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3310
3311
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3313
3314
3315
3316
3317
3318 ARTIGO 05 Ecotoxicology
3319
3320
3321
3322 Seletividade de fungicidas registrados para a cultura do trigo sobre os
3323 estgios imaturos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
3324
3325
3326
3327

3328 RAFAEL ANTONIO PASINI; ANDERSON DIONEI GRTZMACHER; JULIANO


3329 DE BASTOS PAZINI; RONALDO ZANTEDESCHI, FLVIO DO AMARAL
3330 BUENO
3331

3332
3333
3334
3335
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3337
3338
3339

335
336 121
337
3340

338
339

3341 Seletividade de fungicidas registrados para a cultura do trigo sobre os estgios imaturos de
3342 Chrysoperla externa e Eriopis connexa
3343
3344
3345 Rafael Antonio Pasini1*, Juliano de Bastos Pazini1, Anderson Dionei Grtzmacher1, Ronaldo Zantedeschi1,
3346 Flvio do Amaral Bueno1

33521Department of Plant Protection, Federal University of Pelotas, postcode 96010-900, Pelotas, Rio Grande
3353do Sul, Brazil.
3354
3355
3356*Corresponding author:
3357Rafael Antonio Pasini,
3358Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel (FAEM), postcode
335996010-900, Pelotas, Rio Grande do Sul, Brazil
3360E-mail: rafa.pasini@yahoo.com.br
3361Phone: +55 53 3275-7376

3364
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3375
3376
3377Running head: Selectivity of fungicides on Chrysoperla externa and Eriopis connexa
3378Resumo O estudo teve por objetivo avaliar a seletividade de fungicidas utilizados para o controle de
3379doenas na cultura do trigo, sobre as fases imaturas (larva, ovo e pupa) dos predadores Chrysoperla
3380externa e Eriopis connexa. Os bioensaios foram conduzidos em laboratrio com a exposio de larvas,
3381ovos e pupas dos predadores aos resduos dos fungicidas segundo os mtodos da International
3382Organisation for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC). Para a fase de

340
341

3383larva, os fungicidas piraclostrobina+epoxiconazole B e picoxistrobina+ciproconazole foram considerados


3384nocivos (classe 4) as larvas de C. externa, e piraclostrobina+epoxiconazole A nocivo (classe 4) as larvas
3385de E. connexa. O fungicida piraclostrobina+epoxiconazole A afetou a fase de ovo de ambos os
3386predadores, e tebuconazole A afetou E. connexa, sendo assim estes fungicidas foram considerados
3387levemente nocivos (classe 2). Na fase de pupa, propiconazol apresentou mais de 30% de efeito total para
3388C. externa e E. connexa, e piraclostrobina+epoxiconazole A tambm causou o mesmo efeito para E.
3389connexa, assim foram considerados levemente nocivos (classe 2). O fungicida
3390piraclostrobina+epoxiconazole A prejudicou as fases de ovo e larva de C. externa e de larva, ovo e pupa
3391de E. connexa.
3392Palavras-chave: Controle biolgico, controle qumico, manejo integrado de pragas, predadores, Triticum
3393aestivum.
3394Abstract - The study aimed to evaluate the side effects of fungicides used to control diseases in wheat
3395crop on the immature stages (larva, egg and pupa) of the predators Chrysoperla externa and Eriopis
3396connexa. The bioassays were conducted in the laboratory with the exposure of larvae, eggs and pupae of
3397the predators to fungicide residues according to the methods of the International Organization for
3398Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC). In the larval stage, the
3399fungicides pyraclostrobin+epoxiconazole B and picoxystrobin+ciproconazole were considered harmful
3400(class 4) larvae of C. externa, and piraclostrobin+epoxiconazole A harmful (class 4) larvae of E. connexa.
3401The fungicide pyraclostrobin+epoxiconazole A affected the egg phase of both predators, and tebuconazole
3402A affected E. connexa, so these fungicides were considered slightly harmful (class 2). In the pupae phase,
3403propiconazole presented more than 30% of total effect for C. externa and E. connexa, and
3404pyraclostrobin+epoxiconazole A also had the same effect for E. connexa, so they were considered slightly
3405harmful (class 2). The fungicide pyraclostrobin+epoxiconazole A has impaired the egg and larva stages of
3406C. externa and larva, egg and pupa of E. connexa.
3407Key words: Biological control, chemical control, integrated pest management, predators, Triticum
3408aestivum.
3409
3410Introduo
3411 O trigo o segundo cereal mais produzido no mundo, com significativo peso na economia agrcola
3412global. O Brasil apresenta rea cultivada estimada de 2,5 milhes de hectares cultivadas com a cultura. A
3413produo anual oscila prxima a seis milhes de toneladas, e seu cultivo predominante nas regies Sul e
3414em menor quantidade nas regies Sudeste e Centro-Oeste (Conab, 2016).
3415 A cultura do trigo no Brasil pode ser afetada por vrias doenas, que esto entre os principais
3416fatores que limitam ou comprometem a sua produo do cereal (Picinini e Fernandes, 2003). Segundo as
3417indicaes tcnicas da cultura, os rgos areos so atacados principalmente pelo odio (Blumeria
3418graminis), a mancha amarela (Drechslera tritici-repentis), a septoriose (Mycosphaerella graminicola), a
3419mancha marrom (Bipolaris sorokiniana), ferrugem da folha e do colmo (Puccinia triticina), a giberela
3420(Gibberella zeae) e brusone (Pyricularia grisea) (Cunha et al. 2016). Contudo, poucas so as alternativas

342
343

3421eficazes para o controle dessas doenas, tornando o controle qumico a nica alternativa vivel para
3422garantir o potencial produtivo da cultura (Gulart et al. 2013). O controle qumico quando utilizado
3423corretamente possibilita a manuteno da produtividade da cultura, no entanto sabe-se que o controle
3424qumico pode tambm causar danos ao agroecossistema, como possveis efeitos deletrios sobre os
3425inimigos naturais de insetos-praga que atuam no cultivo.
3426 Inimigos naturais, predadores, principalmente da famlia Chrysopidae e Coccinellidae prestam
3427servios ambientais de grande importncia ao agroecossistema, atuando na supresso populacional de
3428insetos-praga na cultura do trigo (Obrycki e Kring, 1998; Stanley e Preetha, 2016). Na cultura do trigo
3429existe uma grande quantidade de inimigos naturais de insetos-praga, entre eles Chrysoperla externa
3430(Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) e Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera: Coccinellidae). O
3431crisopideo destaca-se por sua ampla distribuio geogrfica, ocorrncia em habitats variados, polifagia,
3432grande capacidade de busca e alta voracidade, alm de elevado potencial de reproduo, facilidade de
3433criao em laboratrio e tolerncia a alguns produtos fitossanitrios, o que faz com que possuam alto
3434potencial para uso em programas de controle biolgico (Costa et al. 2003). A joaninha por sua vez
3435tambm apresenta ampla distribuio geogrfica, podendo ser encontrado em vrios pases da Amrica do
3436Sul e por possuir alto potencial para reduo de populaes de insetos-praga, entre elas, de caros
3437fitfagos, pulges, ovos e lagartas neonatas de lepidpteros, etc. (Silva et al. 2009). Na cultura do trigo os
3438dois predadores apresentam grande importncia por se alimentarem do complexo de pulges que
3439prejudicam o cultivo desse cereal.
3440 Alm disso, a cultura citada na bibliografia como um dos casos de sucesso no controle biolgico
3441de insetos-pragas no Brasil, sendo que o xito desse caso de sucesso se deu pela adoo de estratgias
3442proporcionadas pelo Manejo Integrado de Pragas (MIP). Uma das mais importantes foi a conscientizao
3443dos agricultores da importncia da escolha e utilizao de produtos qumicos seletivos aos inimigos
3444naturais (Salvadori e Salles, 2002).
3445 Nesse sentido a utilizao de fungicidas seletivos de suma importncia para a compatibilizao
3446do controle qumico e do controle biolgico. Porm existem poucos trabalhos que abordam a seletividade
3447na cultura do trigo, citando-se somente o de Eichler e Reis (1976). Este trabalho, porm, trata da
3448seletividade de inseticidas sobre os predadores Cycloneda sanguinea (Linnaeus) (Coleoptera:
3449Coccinellidae) e E. connexa, sem qualquer informao quanto a seletividade de fungicidas para os
3450predadores C. externa e E. connexa.
3451 Testes de laboratrio utilizando as metodologias padronizadas pelaInternational Organization for
3452Biological and Integrated Control of Noxius Animals and Plants (IOBC) so uma das formas mais
3453rpidas de se obter resultados adequados sobre quais os produtos apresentam ou no apresentam
3454compatibilidade com os inimigos naturais, e esses resultados so de fundamental importncia para a
3455compatibilizao do controle qumico e o biolgico (Stark et al. 2007) na cultura do trigo.
3456 Dessa forma, objetiva-se no presente trabalho, avaliar a seletividade de fungicidas registrados para
3457a cultura do trigo sobre os estgios imaturos (larvas, ovos e pupas) de C. externa e E. connexa, alm dos
3458efeitos subletais dos produtos sobre os adultos remanescentes de larvas e pupas expostas aos resduos dos
3459fungicidas.

344
345

3460
3461Materias e Mtodos
3462 O bioensaios foram realizados a partir de uma adaptao da metodologia estabelecida pela IOBC
3463para Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae) (Vogt et al. 2000) e para Coccinella
3464septempunctata (Linnaeus) (Coleoptera: Coccinellidae) (Schmuck et al. 2000). Os insetos utilizados nos
3465bioensaios foram obtidos de criao laboratorial que seguiu a metodologia adaptada de Carvalho e Souza
3466(2000) e Vogt et al. (2000) para C. externa e de Silva et al. (2009) para E. connexa.
3467
3468Fungicidas
3469 Foram avaliados 16 fungicidas registrados no AGROFIT e utilizados para o controle de doenas
3470na cultura do trigo (Agrofit, 2015) (Tabela 1). Alm destes fungicidas testados, utilizou-se uma
3471testemunha negativa (ausncia de fungicida) e um inseticida como padro positivo, composto pelo
3472inseticida Engeo Pleno (lambda-cialotrina+tiametoxam) na dosagem de 0,150 L.ha -1 e concentrao do
3473ingrediente ativo na calda (%) de 0,010+0,007, como padro de reconhecida toxicidade (Zotti et al. 2010).
3474
3475Bioensaio com larvas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
3476 Cada bioensaio constituiu na exposio de 40 larvas de primeiro instar aos resduos secos dos
3477fungicidas aplicados sobre placas de vidro (50 x 41 cm), com pulverizador pressurizado a CO 2,
3478utilizando-se um bico de aplicao de jato plano uniforme (Teejet XR110015EVS), tendo um depsito de
3479calda de aproximadamente de 20,2 mg.cm -2. Com a secagem da calda aplicada nas placas, estas foram
3480transferidas para as salas de teste, com temperatura de 251 C, umidade relativa 7010% e fotofase de
348114 horas. As placas contendo os resduos dos fungicidas foram sobrepostas por outras placas de acrlico
3482de mesma dimenso e com orifcios de 7,5 cm de dimetro, nestes foram acoplados copos plsticos com o
3483fundo cortado, que se constituiram as arenas de exposio.
3484 Nestas arenas, larvas de primeiro nstar foram adicionadas, entrando em contato com os fungicidas
3485aplicados, at a emergncia de sua fase adulta. Cada tratamento constituiu na utilizao de 2 placas com
348620 arenas cada placa, tendo um total de 40 insetos, cada inseto foi considerado uma repetio para tal.
3487Com as avaliaes dirias determinou-se a durao das fases de desenvolvimento de ambos os predadores
3488quando larvas de primeiro nstar foram expostas aos fungicidas, a taxa de mortalidade (%) e o nmero de
3489adultos emergidos.
3490
3491Efeito subletal sobre larvas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
3492 Tambm, se avaliou a performance reprodutiva (fecundidade e fertilidade) dos adultos que
3493sobreviveram a exposio dos fungicidas. Os adultos foram agrupados em gaiolas com as mesmas
3494dimenses e condies das usadas para criao. Uma semana aps a emergncia, os adultos foram
3495sexados e separados em casais, e uma semana aps observadas as primeiras posturas, foram realizadas
3496quatro coletas de ovos depositados num intervalo de 24 horas para C. externa e 10 coletas para E.
3497connexa. O nmero total de ovos de cada coleta foi mensurado e dividido pelo total de fmeas a fim de se
3498determinar a fecundidade mdia (nmero de ovos por fmea/dia). Os ovos retirados das gaiolas foram

346
347

3499incubados at a ecloso das larvas para determinao da taxa de fertilidade (porcentagem de larvas
3500eclodidas). As mdias de fecundidade e fertilidade obtidas a partir de cada coleta foram calculadas e
3501comparadas com as mdias de fecundidade e fertilidade obtidas na testemunha de cada bioensaio.
3502

3503Bioensaios com ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa


3504 No bioensaio com ovos, foram utilizadas quatro repeties com 24 ovos cada, em um total de 96
3505ovos por tratamento. Aps a pulverizao e secagem da calda, ovos tratados foram individualizados e
3506acondicionados em uma sala, ajustada para as mesmas condies nas quais os insetos foram criados.
3507Passados aproximadamente cinco dias, a viabilidade de ovos foi avaliada e, consequentemente, a reduo
3508na ecloso de larvas (R.E.L.), proporcionada por cada fungicida, foi calculada.
3509
3510Bioensaio com pupas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
3511 No bioensaio com pupas, foram utilizadas quatro repeties com seis pupas cada, totalizando 24
3512pupas por tratamento. Aps a pulverizao e secagem da calda, as pupas tratadas foram individualizadas e
3513acondicionadas em uma sala, ajustada para as mesmas condies nas quais os insetos foram criados. Para
3514pupas, aps aproximadamente uma semana, determinou-se a viabilidade e a reduo na emergncia de
3515adultos (R.E.A.) causada pelos fungicidas.
3516
3517Efeito subletal sobre pupas de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
3518 Foram avaliados os adultos emergidos de pupas tratadas para verificao de possveis efeitos
3519subletais na fecundidade e fertilidade. A fim de avaliar os referidos parmetros reprodutivos em C.
3520externa, 7 a 11 casais de adultos foram agrupados em gaiolas (15,5cm de altura x 18,5cm de dimetro) e
3521aproximadamente uma semana aps a observao das primeiras posturas foram coletadas quatro amostras
3522de ovos, correspondendo cada uma aos ovos depositados em um perodo de 24 horas. Para a avaliao
3523dos parmetros reprodutivos em E. connexa 7 casais de adultos foram individualizados em potes (9cm de
3524altura x 12cm de dimetro) sendo que uma semana aps a observao das primeiras posturas, foram
3525realizadas coletas dirias dos ovos por um perodo de 10 dias consecutivos. A partir da contagem dos ovos
3526de C. externa e E. connexa, coletados diariamente foi possvel a determinao do nmero mdio de
3527ovos/fmea/dia. Ainda, amostras dos ovos coletados de ambos os predadores foram incubadas para
3528determinao da porcentagem mdia de ecloso das larvas em cada tratamento.
3529
3530Classificao da seletividade
3531 A mortalidade larval, a reduo na ecloso de larvas e a reduo na emergncia de adultos foram
3532corrigidas pela frmula de Schneider-Orelli (Pntener, 1981), e o efeito total de cada fungicida para pupas
3533foi calculado por meio da frmula: E = 100% - (100% - R.E.A%) x R1 x R2, em que: E = efeito total (%);
3534R.E.A.% = reduo na emergncia de adultos; R1 = razo entre a mdia diria de ovos ovipositados por
3535fmea tratada e no tratada e R2 = razo entre a viabilidade mdia de ovos ovipositados por fmea tratada
3536e no tratada (Vogt et al. 1992). Os fungicidas foram classificados para ovos em funo da reduo na

348
349

3537ecloso de larvas, enquanto que para larvas e pupas a classificao se deu em funo do efeito total,
3538conforme proposto pela IOBC, em: 1) incuo (<30%); 2) levemente nocivo (30-79%); 3) moderadamente
3539nocivo (80-99%) e 4) nocivo (>99%).
3540
3541Anlise estatstica
3542 Os dados referentes durao dos estgios de desenvolvimento de larvas expostas aos
3543fungicidas, viabilidade de ovos e pupas, assim como as mdias de fecundidade e fertilidade, foram
3544analisados quanto a normalidade pelo teste de Shapiro Wilk. Para aquelas variveis que apresentaram
3545distribuio normal, os dados foram submetidos anlise de varincia (ANOVA). A viabilidade mdia de
3546ovos e pupas de cada tratamento foi comparada com a testemunha pelo teste de Dunnett (p <0,05),
3547enquanto a comparao das mdias de fecundidade e fertilidade se deu pelo teste de Tukey (p <0,05). As
3548anlises estatsticas foram realizadas atravs do software estatstico Assistat - Verso 7.7 (Silva e
3549Azevedo, 2016).
3550
3551Resultados e Discusso
3552Efeito residual sobre larvas
3553 Apesar de a mortalidade larval acumulada ter sido reduzida para a grande maioria dos fungicidas,
3554quando as larvas de C. externa foram expostas a tebuconazole A, picoxistrobina+ciproconazole,
3555piraclostrobina+epoxiconazole A e B apresentaram mortalidade larval superior a 30% (Tabela 2), fato
3556tambm observado para os fungicidas picoxistrobina+ciproconazole, piraclostrobina+ epoxiconazole A e B
3557que apresentaram mortalidade larval de 92,31; 94,74 e 100%, respectivamente a E. connexa (Tabela 3). No
3558foi possvel avaliar com segurana efeitos subletais nos parmetros reprodutivos dos adultos advindos das
3559larvas de C. externa e E. connexa expostas aos fungicidas picoxistrobina+ciproconazole,
3560piraclostrobina+epoxiconazole B e piraclostrobina+epoxiconazole A, pois segundo a IOBC somente devem
3561ser avaliados os referidos parmetros quando o tratamento apresentar mortalidade inferior a 50% (Vogt et
3562al. 2000).
3563 No foi observada qualquer reduo significativa na fecundidade e fertilidade dos adultos de C.
3564externa em relao ao tratamento testemunha (Tabela 2), no entanto, para a joaninha E. connexa foi
3565observado reduo significativa na fecundidade e fertilidade de adultos advindos de larvas expostas aos
3566resduos de metconazol quando comparado a testemunha (Tabela 3).
3567 Resultados obtidos por Bernard et al. (2010) testando os fungicidas azoxistrobina e
3568trifloxistrobina sobre o caro predador Euseius victoriensis (Womersley) (Acari: Phytoseiidae),
3569observaram que azoxistrobina, trifloxistrobina no interferiram na fecundidade das fmeas do referido
3570predador, resultados esses similares aos obtidos para C. externa e E. connexa no presente estudo (Tabelas
35712 e 3). Resultado semelhante ao do presente estudo para C. externa e E. connexa foram obtidos por
3572Bostanian et al. (2009) que observaram que enxofre no apresentou efeito sobre a fecundidade, quando a
3573fase imatura do caro predador Galendromus occidentalis (Nesbitt) (Acari: Phytoseiidae) foi exposto aos
3574resduos secos do fungicida.

350
351

3575 No foram encontrados na literatura informaes referentes a seletividade da mistura de


3576ingredientes ativos piraclostrobina+epoxiconazole sobre o predador C. externa e E. connexa. No entanto,
3577trabalho realizado por Poletti et al. (2008) demostraram que a mistura dos ingredientes ativos
3578metiram+piraclostrobina causou uma mortalidade de 63% a fase imatura do caro predador Phytoseiulus
3579macropilis (Banks) (Acari: Phytoseiidae). Hautier et al. (2005) testaram a mistura
3580boscalid+piraclostrobina e classificaram o fungicida como moderadamente nocivo a larvas do predador
3581Adalia bipunctata (Linnaeus) (Coleoptera: Coccinellidae). Jansen et al. (2008) testaram o efeito da
3582mesma mistura boscalid+piraclostrobina WG sobre A. bipunctata, e observaram mortalidade larval
3583superior a 30% em laboratrio, classificando o fungicida como levemente nocivo (classe 2) ao predador.
3584O presente estudo como j citado (Tabelas 2 e 3) demonstra a elevada toxicidade da mistura
3585piraclostrobina+epoxiconazole A e piraclostrobina+epoxiconazole B fato esse que possivelmente se d
3586pela presena de piraclostrobina nas misturas, j que nos trabalhos citados (Hautier et al. 2005, Jansen et
3587al. 2008, Poletti et al. 2008) houve alta mortalidade dos fungicidas quando piraclostrobina est presente
3588nas misturas (Tabelas 2 e 3).
3589 No presente estudo os fungicidas trifloxistrobina+protioconazol, trifloxistrobina+tebuconazole e
3590trifloxistrobina+ciproconazol que apresentam trifloxistrobina em sua formulao tambm apresentaram
3591baixa toxicidade as larvas de C. externa e E. connexa (Tabelas 2 e 3). Esses resultados vo de encontro
3592aos obtidos por James (2003) que testou o efeito do fungicida trifloxistrobina utilizado no controle de
3593doenas na cultura do lpulo em Washinton sobre larvas de segundo/terceiro instares do coccineldeo
3594Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) e obteve 13,3% de mortalidade larval. Bernard et
3595al. (2010) tambm obtiveram reduzida mortalidade a fase imatura do caro predador E. victoriensis
3596quando este foi exposto aos resduos secos do fungicida trifloxistrobina.
3597 Alguns trabalhos destacam a ausncia de toxicidade de azoxistrobina sobre larvas de C. externa
3598(Castilhos et al. 2013) e dos coccineldeos C. sanguinea, H. axyridis e A. bipunctata (Michaud, 2001;
3599Jansen et al. 2008). Trabalhos sobre caros predadores como o de Bernard et al. (2010) demostram a
3600ausncia de mortalidade de azoxistrobina sobre a fase imatura de E. victoriensis, resultado semelhantes
3601foram obtidos por Poletti et al. (2008) para azoxistrobina sobre os predadores Neoseiulus californicus
3602(McGregor) (Acari: Phytoseiidae) e P. macropilis. Esses resultados esto de acordo com os obtidos no
3603presente estudo onde azoxistrobina+flutriafol, azoxistrobina e azoxistrobina+ciproconazol apresentaram
3604reduzida mortalidade larval sobre de C. externa e E. connexa (Tabelas 2 e 3). Assim, pode-se perceber
3605que esses fungicidas devido a sua reduzida toxicidade sobre predadores devem ter seu uso priorizado para
3606o manejo de doenas na cultura do trigo.
3607 Resultados obtidos por alguns autores para o fungicida enxofre sobre o crisopdeo C. externa
3608(Silva et al. 2005; Moura et al. 2012; Silva et al. 2012) corroboram com a baixa mortalidade larval obtida
3609no presente estudo (Tabela 2). Avaliando a seletividade do fungicida enxofre sobre larvas do coccineldeo
3610H. axyridis, James (2003) obteve reduzida mortalidade larval ao predador, resultado semelhante ao obtido
3611por Hautier et al. (2005) e Jansen et al. (2008) sobre A. bipunctata, onde este fungicida foi classificado
3612como incuo (classe 1) ao coccinelideo. Esses resultados esto de acordo com os obtidos no presente
3613estudo para o fungicida enxofre em E. connexa (Tabela 3).

352
353

3614 Os fungicidas tebuconazole B e tebuconazole A apresentaram 12,50 e 35% de mortalidade,


3615respectivamente as larvas de C. externa (Tabela 2). Castilhos et al. (2013) obtiveram mortalidade larval
3616semelhantes as obtidas para tebuconazole, e o fungicida assim como no presente estudo foi classificado
3617como levemente nocivo (classe 2) as larvas C. externa. Tebuconazole B e tebuconazole A apresentaram 0
3618e 8,33% de mortalidade larval para E. connexa (Tabela 3), resultados semelhantes aos obtidos por Poletti
3619et al. (2008), que obtiveram baixa toxicidade sobre a fase imatura dos caros predadores N. californicus e
3620P. macropilis. No entanto, Jansen et al. (2008) obtiveram 45% de mortalidade larval para tebuconazole (1
3621l.ha-1) sobre A. bipunctata, fato esse que pode estar relacionado a maior concentrao de tebuconazole
3622utilizada pelos autores j que no presente estudo foi utilizada uma concentrao menor dos fungicidas e
3623consequentemente obtidas mortalidades larvais inferiores (Tabela 3)
3624 Em relao ao efeito total calculado para os bioensaios de efeito residual sobre larvas, o
3625fungicida tebuconazol A foi classificado como levemente nocivo (classe 2),
3626piraclostrobina+epoxiconazole A foi classificado como moderadamente nocivo (classe 3), e
3627picoxistrobina+ciproconazole e piraclostrobina+epoxiconazole B, foram classificados como nocivo
3628(classe 4) as larvas de C. externa (Tabela 2). Dos fungicidas testados sobre larvas de E. connexa,
3629metconazol e azoxistrobina+ciproconazol foram classificados como levemente nocivos (classe 2),
3630picoxistrobina+ciproconazole e piraclostrobina+epoxiconazole B foram enquadrados como
3631moderadamente nocivos (classe 3), e piraclostrobina+epoxiconazole A causou a total mortalidade das
3632larvas e por isso foi classificado como nocivo (classe 4) as larvas do coccineldeo (Tabelas 3). Todos os
3633outros fungicidas foram classificados como incuos as larvas de C. externa e E. connexa (Tabelas 2 e 3).
3634 Pode-se perceber que dependendo do fungicida a classificao de seletividade foi diferente entre
3635os predadores, sendo esse fato de grande importncia quando da seleo dos fungicidas para o controle de
3636doenas, pois deve-se dar sempre preferncia a aqueles que foram considerados incuos a ambos os
3637predadores.
3638 A partir das avaliaes dirias das larvas de primeiro instar expostas aos resduos dos fungicidas,
3639foi determinado a durao das diferentes fases de desenvolvimento de C. externa (3 instares larvais, pr-
3640pupa, pupa e larva-adulto) e E. connexa (4 instares larvais, pr-pupa, pupa e larva-adulto). De forma geral
3641foram observadas algumas diferenas significativas em algumas fases de desenvolvimento de C. externa e
3642E. connexa, algumas dessas diferenas se apresentaram de forma isolada em algum instar e no chegaram
3643a afetar o perodo de desenvolvimento larva-adulto (Tabelas 4 e 5).
3644 De um modo geral considerando-se os quatro Bioensaios, o perodo larva-adulto variou entre
364519,10 a 24,40 dias para C. externa e 12,83 a 20,50 dias para E. connexa. Os fungicidas
3646picoxistrobina+ciproconazole e piraclostrobina+epoxiconazole B causaram 100% de mortalidade para as
3647C. externa e piraclostrobina+epoxiconazole A para as larvas de E. connexa, no sendo possvel avaliar a
3648durao das diferentes fases de desenvolvimento dos predadores (Tabelas 4 e 5).
3649 As larvas de C. externa, quando expostas aos fungicidas tebuconazole A (Bioensaio I),
3650azoxistrobina+ciproconazole (Bioensaio II), piraclostrobina+ epoxiconazole A e tebuconazole B
3651(Bioensaio III) e enxofre (Bioensaio IV) apresentaram perodo de desenvolvimento larva-adulto

354
355

3652significativamente superior ao observado na testemunha em 0,71; 1,00; 3,67; 0,77 e 2,23 dias,
3653respectivamente (Tabela 4).
3654 Os fungicidas trifloxistrobina+tebuconazole (Bioensaio II), piraclostrobina+ epoxiconazole B
3655(Bioensaio III), picoxistrobina+ciproconazole e azoxistrobina+flutriafol (Bioensaio IV) apresentaram o
3656estgio de desenvolvimento larva-adulto significativamente superior ao tratamento testemunha para E.
3657connexa em 2,35; 5,83; 7,49; 1,66 dias, respectivamente (Tabela 5).
3658 Michaud (2001) avaliou o efeito do fungicida azoxistrobina sobre larvas dos coccineldeos
3659predadores C. sanguinea e H. axyridis, e observou que azoxistrobina no afetou a durao do perodo
3660larval de ambos os predadores, resultados esses que esto de acordo com os observados no presente
3661estudo, onde azoxistrobina e azoxistrobina+ciproconazol no apresentaram alterao quanto a durao do
3662perodo larva-adulto de E. connexa (Tabela 5). Nesse mesmo sentido, Castilhos et al. (2013), observaram
3663diferenas quanto a durao do perodo de desenvolvimento larva-adulto do predador C. externa quando
3664larvas de primeiro nstar foram submetidas ao contato residual com os fungicidas azoxistrobina e
3665tebuconazole A, sendo que os mesmos apresentaram comportamento semelhante ao do presente estudo
3666no diferindo da testemunha quanto ao perodo larva-adulto (Tabela 4). O fungicida
3667azoxistrobina+flutriafol que apresenta azoxistrobina em sua formulao apresentou durao do perodo
3668larva-adulto de E. connexa 1,66 dias superior a testemunha (Tabela 5). Umas das possveis explicaes
3669para isso pode ser atribuda pelo fato de que o fungicida uma mistura de ingredientes ativos e
3670consequentemente essa possa ter causado essa maior durao do perodo de desenvolvimento pelo fato de
3671ocorrer alguma interao entre os dois ingredientes ativos.
3672
3673Toxicidade sobre ovos de E. connexa
3674 Quando os ovos de C. externa foram pulverizados com os fungicidas, observou-se que os
3675fungicidas piraclostrobina+ epoxiconazole A e tetraconazole apresentaram reduo significativa da
3676viabilidade de ovos em comparao ao tratamento testemunha, com viabilidade de 60,41 e 73,95 %,
3677respectivamente (Figura 1). Todos os demais fungicidas testados apresentaram viabilidade semelhante a
3678testemunha (Figura 1). Em se tratando da reduo da ecloso de larvas (R.E.L.), observou-se que com
3679exceo a piraclostrobina+ epoxiconazole A que apresentou 35,41% de reduo na ecloso de larvas,
3680sendo assim classificado como levemente nocivo (classe 2), todos os outros fungicidas foram
3681considerados incuos aos ovos de C. externa (Tabela 6).
3682 A viabilidade de ovos de E. connexa, quando estes foram pulverizados com os fungicidas, variou
3683de 7,29 a 83,33% (Figura 1). A viabilidade de ovos no foi afetada significativamente pela maioria dos
3684fungicidas, com exceo dos fungicidas piraclostrobina+epoxiconazole A e tebuconazole A onde a
3685viabilidade observada foi de 7,29 e 14,58% (Figura 1). Quanto a reduo na ecloso de larvas da
3686joaninha, observou-se que a mesma variou entre 0 e 76,04% (Tabela 6). Os fungicidas tebuconazole A e
3687piraclostrobina+epoxiconazole A quando aplicados sobre ovos de E. connexa, apresentaram maior efeito
3688na reduo na ecloso de larvas com 68,75 e 76,04%, respectivamente, e foram classificados como
3689levemente nocivos (classe 2) aos ovos do predador. Todos os outros fungicidas testados foram

356
357

3690classificados como incuos (classe 1) ao predador por terem apresentado reduo na ecloso de larvas
3691inferior a 30% (Tabela 6).
3692 No geral percebe-se que os ovos dos predadores quando pulverizados com os fungicidas no
3693apresentaram reduo muito acentuada quando comparadas ao tratamento testemunha, sendo que dos 16
3694fungicidas testados, 14 foram considerados incuos a E. connexa e 15 a C. externa.
3695 Apesar do reduzido nmero de trabalhos que abordam o efeito de fungicidas sobre ovos de
3696predadores, dados obtidos por Castilhos et al. (2014) avaliando a seletividade de oito fungicidas sobre os
3697ovos de C. externa, vo de encontro aos de nosso estudo, sendo que os autores detectaram ausncia de
3698efeito de azoxistrobina e enxofre sobre a viabilidade de ovos (Figura 1) e reduo na ecloso de larvas,
3699tambm classificando como no presente estudo os fungicidas como incuos (classe 1) aos ovos do
3700referido predador (Tabela 6). Resultados obtidos por Youn et al. (2003) verificaram a ausncia de efeito
3701de fungicidas quando aplicados sobre ovos de H. axyridis, apresentando 100% de viabilidade dos ovos.
3702Ainda, trabalhos envolvendo as espcies Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) C.
3703externa, Coccinella undecimpunctata (Linnaeus) (Coleoptera: Coccinellidae), C. sanguinea, Geocoris
3704pallens (Stl) (Hemiptera: Geocoridae), Stethorus punctum picipes (Casey) (Coleoptera: Coccinellidae)
3705reportam a ausncia de efeito de alguns inseticidas sobre a viabilidade de ovos dos predadores (Godoy et
3706al., 2004; James, 2004; Cabral et al., 2008; Rimoldi et al., 2008; Pedroso et al., 2012; Castilhos et al.
37072014; Rugno et al., 2015).
3708 Piraclostrobina+epoxiconazole A apresentou 39,58% de reduo na viabilidade de ovos para C.
3709externa e os fungicidas tebuconazole A e piraclostrobina+epoxiconazole A reduziram em 85,42 e 92,71%,
3710respectivamente a viabilidade de ovos de E. connexa (Figura 1). No caso das molculas de epoxiconazole,
3711tebuconazole e piraclostrobina, elas apresentam valores de coeficiente de partio octanol/gua (log
3712Kow), 3,58; 3,70 e 3,99, respectivamente (Pubchem, 2017). A maior toxicidade desses compostos pode
3713estar relacionada sua lipofilicidade, o que pode aumentar a sua capacidade de penetrao no interior dos
3714ovos, afetando diretamente a sobrevivncia dos embries. Alm disso, os produtos comerciais contm
3715vrios outros produtos qumicos em sua formulao que no esto especificados no rtulo dos produtos e
3716que podem estar associados a toxicidade observada. Porm, a informao em relao aos componentes
3717tensoativos da formulao comercial muitas vezes confidencial e protegida como direito do fabricante
3718(Chen et al., 2004).
3719 Com relao ao efeito txico observado para piraclostrobina+epoxiconazole A sobre a
3720viabilidade de ovos do predador, dados obtidos por Fidder et al. (2016), comprovam a toxicidade
3721observada no presente estudo (Figura 1). Segundo os autores, quando o fungicida piraclostrobina foi
3722aplicado sobre ovos de Lymnaea stagnalis (Linnaeus) (Gastropoda: Basommatophora), observou-se que o
3723fungicida afetou significativamente a ecloso de ovos do gastrpode alm de ser observada um maior
3724tempo at a ecloso.
3725 O crion, a camada externa dos ovos de insetos, apresenta normalmente textura rgida e se
3726constitui na principal barreira de proteo do embrio contra fungicidas. No entanto, o crion possui
3727aberturas ou reas especializadas chamadas aerpilas, hidrpilas e micrpilas, as quais possibilitam as
3728trocas gasosas, hdricas e penetrao do espermatozoide, respectivamente (Gallo et al., 2002). Acredita-

358
359

3729se, portanto, que a constituio do crion, notadamente, a presena da camada de ceras, pode influenciar
3730na reteno de parte dos fungicidas, com isso tornado-os pouco txicos aos ovos dos predadores.
3731 Cabe ressaltar que, no presente estudo, a avaliao da toxicidade dos fungicidas sobre ovos se
3732restringiu verificao da reduo na ecloso das larvas, porm possveis efeitos subletais, como
3733alteraes na durao do perodo embrionrio e efeitos nocivos em larvas e adultos oriundos de ovos
3734tratados, podem influenciar no impacto de determinado fungicida sobre o estgio de ovo de E. connexa
3735em lavouras de trigo.
3736
3737Toxicidade sobre pupas de E. connexa
3738 Somente o fungicida propiconazol reduziu significativamente a viabilidade pupal de C. externa
3739(Figura 2), no sendo observada nenhuma reduo significativa na viabilidade de pupas de E. connexa
3740pulverizadas com os fungicidas testados, sendo essa semelhante ao tratamento testemunha (Figura 2).
3741 O fungicida propiconazol foi o que apresentou a maior reduo na emergncia de adultos de C.
3742externa (Tabela 7), enquanto piraclostrobina+epoxiconazole A, apresentou a maior reduo na
3743emergncia de adultos de E. connexa (Tabela 8).
3744 Em relao aos parmetros reprodutivos das fmeas de C. externa advindas de pupas tratadas, foi
3745observado que piraclostrobina+ epoxiconazole B apresentou efeito subletal sobre a fecundidade,
3746reduzindo significativamente o nmero de ovos por fmea quando comparado a testemunha. Os
3747fungicidas trifloxistrobina+protioconazole e trifloxistrobina+ciproconazole, por outro lado apresentaram
3748fecundidade significativamente superior a observada no tratamento testemunha (Tabela 7). Quanto a
3749fertilidade os fungicidas ciproconazole, piraclostrobina+ epoxiconazole A, tebuconazole A,
3750trifloxistrobina+ tebuconazol, piraclostrobina+ epoxiconazole B, azoxistrobina,
3751azoxistrobina+ciproconazol, tebuconazole B e propiconazol apresentaram fertilidade significativamente
3752inferior a observada no tratamento testemunha e (Tabela 7). Para E. connexa, no foi observado reduo
3753na fecundidade, sendo que somente a fertilidade do fungicida piraclostrobina+ epoxiconazole A foi
3754reduzida significativamente (Tabela 8). Resultados obtidos por Castilhos et al. (2014) demonstram
3755ausncia de efeito subletal do fungicida tebuconazole na fecundidade e fertilidade das fmeas de C.
3756externa expostas na fase de pupa, sendo considerado como incuo (classe 1) ao predador, resultado
3757semelhante ao obtido no presente estudo (Tabela 7).
3758 A falta de efeito significativo que vrios fungicidas apresentaram na fecundidade e fertilidade de
3759adultos emergidos de pupas tratadas em comparao com a testemunha (Tabelas 7 e 8) importante para
3760a viabilizao do controle biolgico exercido por C. externa e E. connexa em lavouras de trigo, pois
3761populaes desses predadores podem sucumbir no s em funo da mortalidade ocasionada, mas
3762tambm por efeitos subletais que afetem a fisiologia ou o comportamento do inseto (Desneux et al. 2007).
3763Resultados obtidos por Moura et al. (2009) e Castilhos et al. (2014) para C. externa e por Pedroso et al.
3764(2011) para C. sanguinea tambm corroboram com a ausncia de efeito nos parmetros reprodutivos de
3765C. externa e E. connexa obtidos no presente estudo, visto que a maioria dos fungicidas avaliados pelos
3766autores no afetaram a capacidade de oviposio de C. externa e E. connexa oriundas de pupas tratadas.
3767Uma vez que o casulo de seda atua como uma barreira fsica, a exposio do inseto aos agrotxicos no

360
361

3768interior da pupa se torna pouco provvel, porm esta pode ocorrer na ocasio da emergncia, quando o
3769inseto adulto j formado rompe o casulo e assim entra em contato com resduos depositados na parte
3770externa do casulo (Castilhos et al., 2014). No entanto, esta possvel exposio no foi suficiente para
3771interferir nos processos reprodutivos de adultos.
3772 O efeito total calculado demostrou que somente o fungicida propiconazol com 32,22% de efeito
3773total foi considerado como levemente nocivo (classe 2) as pupas do predador C. externa. Todos os outros
3774fungicidas foram considerados incuos (classe 1) para a fase de pupa de C. externa com efeito total
3775inferior a 30% (Tabela 7). Os fungicidas piraclostrobina+epoxiconazole A e propiconazol apresentaram
3776respectivamente, 35,69 e 40,49% de efeito total para as pupas de E. connexa, sendo ambos considerados
3777levemente nocivos (classe 2), sendo os demais fungicidas foram considerados incuos (classe 1) a pupas
3778de E. connexa (Tabela 8). O fungicida propiconazol afetou negativamente as pupas de ambos os
3779predadores e por esse motivo deve-se utilizar o produto com cuidado em momentos que os predadores se
3780apresentarem predominantemente na fase de pupa no cultivo.
3781 A ausncia de efeito nocivo a pupas de C. externa para a grande maioria dos fungicidas testados
3782vai ao encontro de trabalhos como o de Castilhos et al. (2014) que estudaram a seletividade do fungicida
3783tebuconazole A sobre pupas de C. externa, e observaram ausncia de qualquer efeito significativo sobre a
3784viabilidade pupal e sobre a emergncia de adultos do predador, sendo que como no presente estudo
3785(Tabela 7), sendo o fungicida classificado como incuo (classe 1) as pupas de C. externa.
3786 Os fungicidas propiconazol e piraclostrobina+epoxiconazole A foram os que apresentaram a
3787maior reduo na emergncia de adultos de C. externa e E. connexa respectivamente, sendo que para a
3788grande maioria dos fungicidas testados no causaram nenhuma reduo na emergncia de adultos,
3789sugerindo dessa forma que a morfologia da pupa pode ter servido como uma barreira para a penetrao
3790dos fungicidas, assim protegendo o desenvolvimento dos insetos (Tabelas 7 e 8). De acordo com Croft
3791(1990), entre os fatores que afetam a susceptibilidade de insetos a substncias qumicas est a constituio
3792do tegumento, visto que pode apresentar, principalmente na fase de pupa, uma camada cuticular mais
3793impermevel dificultando a penetrao dos produtos. Ainda, micrografias eletrnicas de varredura do
3794casulo de seda de pupas de C. externa, realizadas por Cosme et al. (2009), revelaram que o casulo
3795apresenta diversos orifcios com aproximadamente 6 m de dimetro, por onde ocorre a respirao do
3796inseto, se constituindo uma barreira a mais para a penetrao dos fungicidas.
3797 Corroboram nesse sentido, os resultados obtidos por Fernandez (2015), onde segundo a autora a
3798fase de pupa de H. convergens mais resiliente a exposio com fungicidas. Algumas observaes
3799similares demostrando a resilincia da fase de pupa a aplicao de fungicidas so demonstradas para
3800pupas de C. carnea (Giolo et al., 2009), pupas de C. externa (Castilhos et al., 2014), pupas de C. cubana
3801(Rugno et al., 2015) e pupas de H. axyridis (Youn et al., 2003; James, 2004), assim confirmando que essa
3802fase mais tolerante tanto para crisopdeos como coccineldeos.
3803 Testes em laboratrio sobre os efeitos deletrios de fungicidas no so realizados com frequncia
3804para inimigos naturais, sobretudo para predadores. No entanto, esses testes so importantes para detectar
3805efeitos deletrios e fornecer dados sobre efeitos letais e subletais desses fungicidas, sendo que aqueles
3806fungicidas considerados incuos a C. externa e E. connexa em laboratrio devem ser recomendados e ter

362
363

3807preferncia de utilizao pelos produtores para manejo de insetos-praga na cultura do trigo. No entanto,
3808aqueles considerados levemente nocivos (classe 2), moderadamente nocivos (classe 3) e nocivos (classe
38094) devem ser testados em testes subsequentes em condies de semi-campo e campo na cultura do trigo.
3810Cita-se o fungicida piraclostrobina+epoxiconazole A que causou efeitos deletrios as fases de larva, ovo
3811de C. externa e larva, ovo e pupa de E. connexa e deve ser testado em bioensaios de semi-campo e campo
3812para determinao de efeitos colaterais aos predadores.
3813 Deve-se ressaltar ainda que mesmo aqueles fungicidas considerados seletivos podem apresentar
3814efeito colateral no comportamento de predao do predador, afetando assim o desempenho do mesmo no
3815campo. Assim, mais estudos atacando essa frente devem ser realizados para ser ter confirmao do real
3816efeito desses fungicidas sobre os predadores C. externa e E. connexa, para garantir a performance do
3817mesmo no controle biolgico de insetos-praga.
3818
3819Concluses
3820 fase larval de C. externa o fungicida tebuconazole A levemente nocivo (classe 2) e
3821piraclostrobina+epoxiconazole A so moderadamente nocivos (classe 3), piraclostrobina+epoxiconazole
3822B e picoxistrobina+ciproconazole so nocivos (classe 4). Piraclostrobina+epoxiconazole A levemente
3823nocivo (classe 2) a fase de ovo de C. externa. Propiconazol levemente nocivo (classe 2) a fase de pupa
3824do crisopdeo.
3825 s larvas de E. connexa os fungicidas metconazol e azoxistrobina+ciproconazol so levemente
3826nocivos (classe 2), piraclostrobina+epoxiconazole B e picoxistrobina+ciproconazole so moderadamente
3827nocivos (classe 3) e piraclostrobina+epoxiconazole A nocivo (classe 4). Piraclostrobina+epoxiconazole
3828A e tebuconazole A so levemente nocivos (classe 2) a fase de ovo de E. connexa.
3829Piraclostrobina+epoxiconazole A e propiconazol so levemente nocivos (classe 2) a fase de pupa do
3830coccineldeo.
3831
3832Agradecimentos
3833 A Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior (CAPES) pela bolsa de
3834doutorado concedida ao primeiro autor e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e
3835Tecnolgico (CNPq) pelo apoio financeiro.
3836
3837Conflito de interesses
3838Os autores declaram que no tm conflito de interesses.
3839Referncias
3840Agrofit (2015) Sistema de agrotxicos fitossanitrios. http://agrofit.agricultura.gov.br
3841/agrofit_cons/principal_agrofit_cons. Acessado 10 de janeiro de 2017
3842
3843Bernard MB, Cole P, Kobelt A, Horne PA, Altmann J, Wratten SD, Yen AL (2010) Reducing the impact of
3844pesticides on biological control in Australian vineyards: Pesticide mortality and fecundity effects on an
3845indicator species, the predatory mite Euseius victoriensis (Acari: Phytoseiidae). J Econ Entomol
3846103:2061-2071. doi:dx.doi.org/10.1603/EC09357
3847
3848Bostanian NJ, Thistlewood HMA, Hardman JM, Racette G (2009) Toxicity of six novel fungicides and
3849Sulphur to Galendromus occidentalis (Acari: Phytoseiidae). Exp Appl Acarol 47:63-69.
3850doi:10.1007/s10493-008-9191-5

364
365

3851
3852Cabral S, Garcia P, Soares AO (2008) Effects of pirimicarb, buprofezin and pymetrozine on survival,
3853development and reproduction of Coccinella undecimpunctata (Coleoptera: Coccinellidae). Biocontrol
3854Sci Technol 18:307-318. doi:dx.doi.org/10.1080/09583150801902072
3855
3856Carvalho CF, Souza B (2000) Mtodos de criao e produo de crisopdeos. In: Bueno VHP (ed)
3857Controle biolgico de pragas: produo massal e controle de qualidade. UFLA, Lavras, pp 91-109
3858
3859Castilhos RV, Grtzmacher AD, Siqueira PRB, Moraes IL, Gauer CJ (2014) Seletividade de agrotxicos
3860utilizados em pessegueiro sobre ovos e pupas do predador Chrysoperla externa. Cienc Rural 44:1921-
38611928. doi:dx.doi.org/10.1590/0103-8478cr20140248
3862
3863Castilhos RV, Grtzmacher AD, Nava DE, Zotti MJ, Siqueira PRB, Spagnol D (2013) Seletividade de
3864agrotxicos utilizados no pessegueiro sobre o estgio larval do predador Chrysoperla externa (Hagen)
3865(Neuroptera: Chrysopidae). Semin: Cien Agrar 34:3585-3596. doi: dx.doi.org/10.5433/1679-
38660359.2013v34n6Supl1p3585
3867
3868Chen CY, Hathaway KM, Folt CL (2004) Multiple stress effects of vision herbicide, ph, and food on
3869zooplankton and larval amphibian species from forest wetlands. Environ Toxicol Chem 23:823831.
3870doi:10.1897/03-108
3871
3872Conab (2016) Safras gros. http://www.conab.gov.br/OlalaCMS/
3873uploads/arquivos/16_09_09_15_18_32_boletim_12_setembro.pdf. Acessado 21 de setembro de 2016
3874
3875Cosme LV, Carvalho GA, Moura AP, Parreira DS (2009) Toxicidade de leo de nim para pupas e adultos
3876de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Arq Inst Biol 76:233-238
3877
3878Costa RIF, Carvalho CF, Souza B, Loreti J (2003) Influncia da densidade de indivduos na criao de
3879Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). Cinc Agrotec edio especial:1539-1545
3880
3881Croft BA (1990) Arthropod biological control agents and pesticides. John Wiley & Sons, New York
3882Cunha GR, Caiero E, Rosa AC (2016) Informaes tcnicas para trigo e triticale safra 2016/9 Reunio
3883da Comisso Brasileira de Pesquisa de Trigo e Triticale. 1 ed. Biotrigo Gentica, Passo Fundo
3884
3885Desneux N, Decourtye A, Delpuech JM (2007) The sublethal effects of pesticides on beneficial
3886arthropods. Annu Rev Entomol 52:81-106. doi:10.1146/annurev.ento.52.110405.091440
3887
3888Eichler MR, Reis EM (1976) Seletividade fisiolgica de inseticidas aos predadores de afdios: Cycloneda
3889sanguinea L., 1763) e Eriopis connexa (Germ., 1824) (Coleoptera - Coccinellidae). Embrapa Trigo.
3890http://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/ item/142680/1/CNPT-34934.pdf. Acessado 26 de outubro
38912016
3892Fernandez L (2015) Lethal and sublethal effects of pesticides used in western U.S. orchards on
3893Hippodamia convergens. Thesis, UC Berkeley
3894
3895Fidder BN, Reategui-Zirena EG, Olson AD, Salice CJ (2016) Energetic endpoints provide early indicators
3896of life history effects in a freshwater gastropod exposed to the fungicide, pyraclostrobin. Environ Pollut
3897211:183190. doi:dx.doi.org/10.1016/j.envpol.2015.12.018
3898
3899Gallo D, Nakano O, Carvalho RPL, Baptista GC, Berti Filho E, Parra JRP, Zucchi RA, Alves SB,
3900Vendramim JD, Marchini LC, Lopes JRS, Omoto C (2002) Entomologia agrcola. FEALQ, Piracicaba
3901
3902Giolo FP, Medina P, Grtzmacher AD, Viuela E (2009) Effects of pesticides commonly used in peach
3903orchards in Brazil on predatory lacewing Chrysoperla carnea under laboratory conditions. BioControl
390454:625-63. doi:10.1007/s10526-008-9197-2
3905
3906Godoy MS, Carvalho GA, Moraes JC, Goussain M, Morais AA, Cosme ML (2004) Seletividade de
3907inseticidas utilizados na cultura dos citros para ovos e larvas de Chrysoperla externa (Hagen)

366
367

3908(Neuroptera: Chrysopidae). Neotrop Entomol 33:639-646. doi:dx.doi.org/10.1590/S1519-


3909566X2004000500015
3910
3911Gulart CA, Debortoli M, Madalosso M, Balardin R, Santos OS, Corte GD, Lenz G, Marques LN (2013)
3912Espectro de gotas de pulverizao e controle de doenas em duas cultivares de trigo. Cienc Rural
391343:1747-1753. doi:dx.doi.org/10.1590/S0103-84782013001000003
3914
3915Hautier L, Jansen JP, Mabon N, Schiffers B (2005) Selectivity lists of pesticides to beneficial arthropods
3916for IPM programs in carrot--first results. Commun Agric Appl Biol Sci 70:547-57
3917
3918James DG (2003) Pesticide susceptibility of two coccinellids (Stethorus punctum picipes and Harmonia
3919axyridis) important in biological control of mites and aphids in Washington Hops. Biocontrol Sci Technol
392013:253-259. doi:dx.doi.org/10.1080/0958315021000073510
3921
3922James DG (2004) Effect of buprofezin on survival of immature stages of Harmonia axyridis, Stethorus
3923punctum picipes (Coleoptera: Coccinellidae), Orius tristicolor (Hemiptera: Anthocoridae), and Geocoris
3924spp. (Hemiptera: Geocoridae). J Econ Entomol 97:900-904. doi: dx.doi.org/10.1603/0022-
39250493(2004)097[0900:EOBOSO]2.0.CO;2
3926
3927Jansen JP, Hautier L, Mabon N, Schiffers B (2008) Pesticides selectivity list to beneficial arthropods in
3928four field vegetable crops. Pesticides and Beneficial Organisms. IOBC/WPRS Bull 35:66-77
3929
3930Moura AP, Carvalho GA, Lasmar O, Moscardini VF, Rezende DT (2009) Efeitos da aplicao de
3931agrotxicos utilizados na produo integrada de ma sobre pupas de Chrysoperla externa. Cienc Rural
393239:2285-2292. doi:dx.doi.org/10.1590/S0103-84782009005000182
3933Moura AP, Carvalho GA, Botton M (2012) Residual effect of pesticides used in integrated apple
3934production on Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) larvae. Chil J Agric Res 72:217-
3935223
3936
3937Michaud JP (2001) Responses of two ladybeetles to eight fungicides used in Florida citrus: Implications
3938for biological control. J Insect Sci 1:1-6. doi: doi.org/10.1093/jis/1.1.6
3939
3940Obrycki JJ, Kring TJ (1998) Predaceous coccinellidae in biological control. Annu Rev Entomol 43:295
3941321. doi:10.1146/annurev.ento.43.1.295
3942
3943Pedroso EC, Carvalho GA, Leite MIS, Rezende DT, Moura AP (2012) Seletividade de inseticidas
3944utilizados na cultura algodoeira a ovos e larvas de terceiro instar de Cycloneda sanguinea. Arq Inst Biol
394579:61-68
3946
3947Pedroso EC, Carvalho GA, Leite MIS, Rezende DT (2011) Seletividade de inseticidas utilizados no
3948algodoeiro sobre pupas e adultos da joaninha Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763). Arq Inst Biol
394978:573-584
3950
3951Picinini EC, Fernandes JMC (2003) Efeito do tratamento de sementes com fungicidas sobre o controle de
3952doenas na parte area do trigo. Fitopatologia Brasileira 28:515-520. doi: dx.doi.org/10.1590/S0100-
395341582003000500008
3954
3955Poletti M, Collette LP, Omoto C (2008) Compatibilidade de fungicidas com os caros predadores
3956Neoseiulus californicus (McGregor) e Phytoseiulus macropilis (Banks) (Acari: Phytoseiidae). BioAssay
39573:1-14. doi:dx.doi.org/10.14295/BA.v3.0.58
3958
3959Pubchem (2017) National Center for Biotechnology Information. PubChem Compound Database; CID=
39603317081, 6422843, 86102. https://pubchem.ncbi.nlm.nih.gov/summary/ summary.cgi? Acessado 8 de
3961janeiro de 2017.
3962
3963Pntener W (1981) Manual for field trials in plant protection. 2.ed. Ciba-Geigy, Basle

368
369

3964
3965Rimoldi F, Schneider MI, Ronco AE (2008) Susceptibility of Chrysoperla externa eggs (Neuroptera:
3966Chrisopidae) to conventional and biorational insecticides. Environ Entomol 37:1253-157.
3967doi:dx.doi.org/10.1093/ee/37.5.1252
3968
3969Rugno GR, Zanardi OZ, Yamamoto PT (2015) Are the pupae and eggs of the lacewing Ceraeochrysa
3970cubana (Neuroptera: Chrysopidae) tolerant to insecticides? J Econ Entomol 108:2630-2639.
3971doi:10.1093/jee/tov263
3972
3973Salvadori JR, Salles LAB (2002) Controle biolgico dos pulges do trigo. In: Parra JRP, Botelho PSM,
3974Corra-Ferreira BS, Bento JMS (eds) Controle biolgico no Brasil: Parasitides e predadores. Manole,
3975So Paulo, pp 427-447
3976
3977Schmuck R, Candolfi MP, Kleiner R, Mead-Briggs M, Moll M, Kemmeter F, Jans D, Waltersdorfer A,
3978Wilhelmy HA (2000) Laboratory test system for assessing effects of plant protection products on the plant
3979dwelling insect Coccinella septempunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae). In: Candolfi MP, Blumel S,
3980Forster R, Bakker FM, Grimm C, Hassan SA, Heimbach U, Mead-Briggs MA, Reber B, Schmuck R, Vogt H
3981(eds) Guidelines to evaluate side-effects of plant protection products to non-target arthropods. IOBC/ WPRS,
3982Reinheim, pp 45-56
3983
3984Silva FAS, Azevedo CAV (2016). The assistat software version 7.7 and its use in the analysis of
3985experimental data. Afr J Agric Res 11:3733-3740. doi:10.5897/AJAR2016.11522
3986
3987Silva GA, Carvalho GA, Carvalho CF, Silva, DB (2012) Effects of pesticides on eggs of Chrysoperla
3988externa (Neuroptera: Chrysopidae) and consequences on subsequent development. Rev Colomb Entomol
398938: 58-63
3990
3991Silva GA, Carvalho GA, Carvalho CF, Reis PR, Pereira AMAR, Cosme L (2005) Toxicidade de produtos
3992fitossanitrios utilizados na cultura do cafeeiro a larvas de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera:
3993Chrysopidae) e efeitos sobre as fases subseqentes do desenvolvimento do predador. Neotrop Entomol
399434:951-959. doi: dx.doi.org/10.1590/S1519-566X2005000600012
3995
3996Silva RB, Zanuncio JC, Serro JE, Lima ER, Figueiredo MLC, Cruz I (2009) Suitability of different
3997artificial diets for development and survival of stages of predaceous ladybird beetle Eriopis connexa
3998(Coleoptera: Coccinellidae). Phytoparasitica 37:115-123. doi:10.1007/s12600-008-0015-2
3999
4000Stanley J, Preetha G (2016) Pesticide Toxicity to non-target organisms. In: Stanley, J.; Preetha, G. (eds.)
4001Pesticide toxicity to arthropod predators: Exposure, toxicity and risk assessment methodologies.
4002Dordrecht Springer, pp 1-98
4003
4004Stark JD, Vargas R, Banks JE (2007) Incorporating ecologically relevant measures of pesticide effect for
4005estimating the compatibility of pesticides and biocontrol agents. J Econ Entomol 100:1027-1032.
4006doi:dx.doi.org/10.1093/jee/100.4.1027
4007
4008Vogt H, Rumpf S, Wetzel C, Hassan SA (1992) A field method for testing effects of pesticides on the green
4009lacewing Chrysoperla carnea Steph. IOBC/WPRS Bull 15:176-182
4010
4011Vogt H, Bigler F, Brown K, Candolfi MP, Kemmeter F, Khner C, Moll M, Travis A, Ufer A, Viuela E,
4012Wladburger M, Waltersdorfer A (2000) Laboratory method to test effects of plant protection products on
4013larvae of Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae). In: Candolfi MP, Blumel S, Forster R, Bakker
4014FM, Grimm C, Hassan SA, Heimbach U, Mead-Briggs MA, Reber B, Schmuck R, Vogt H (eds)
4015Guidelines to evaluate side-effects of plant protection products to non-target arthropods. IOBC/WPRS,
4016Reinheim, pp 27-44
4017
4018Youn YN, Seo MJ, Shin JG, Jang, C, Yu YM (2003) Toxicity of greenhouse pesticides to multicolored
4019Asian lady beetles, Harmonia axyridis (Coleoptera: Coccinellidae). Biol Control 28: 164-170. doi:
4020dx.doi.org/10.1016/S1049-9644(03)00098-7

370
371

4021
4022Zotti MJ, Grtzmacher AD, Grtzmacher DD, Castilhos RV, Martins JFS (2010) Seletividade de
4023inseticidas usados na cultura do milho para ovos e ninfas do predador Doru lineare (Eschscholtz, 1822)
4024(Dermaptera: Forficulidae). Arq Inst Biol 77:111-118
4025
4026
4027
4028
4029
4030
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4067Tabela 1. Fungicidas registrados para a cultura do trigo e utilizados nos testes de seletividade sobre
4068Chrysoperla externa e Eriopis connexa seguindo a metodologia proposta pela IOBC.
Produto
Ingrediente ativo Grupo qumico D.C.1 c.i.a.2
comercial
Alto100 ciproconazole Triazol 1,00 0,050
picoxistrobina+ Estrobilurina+
Aproach Prima 0,30 0,030+0,012
ciproconazole Triazol
azoxistrobina+ Estrobirulina+
Authority 0,60 0,037+0,037
flutriafol Triazol

372
373

Caramba 90 metconazol Triazol 1,00 0,045


Emerald tetraconazole Triazol 1,00 0,062
piraclostrobina+ Estrobirulina+
Envoy 1,00 0,042+0,031
epoxiconazole A Triazol
Folicur 200 EC tebuconazole A Triazol 0,75 0,075
trifloxistrobina+ Estrobirulina+
Fox 0,40 0,030+0,035
protioconazol Triazolinthione
Kumulus DF enxofre Inorgnico 3,00 1,200
trifloxistrobina+ Estrobirulina+
Nativo 0,60 0,060+0,030
tebuconazole Triazol
piraclostrobina+ Estrobirulina+
Opera 1,00 0,066+0,025
epoxiconazole B Triazol
Priori azoxistrobina Estrobirulina 0,20 0,025
azoxistrobina+ Estrobirulina+
Priori Xtra 0,30 0,030+0,012
ciproconazol Triazol
trifloxistrobina+ Estrobilurina +
Sphere Max 0,25 0,046+0,020
ciproconazol Triazol
Tebuco Nortox tebuconazole B Triazol 0,75 0,075
Tilt propiconazol Triazol 0,75 0,093
40691Dosagem de campo (L ha-1 do produto comercial) considerando um volume de calda de 200 L ha -1
4070(Agrofit, 2015); 2concentrao (%) do ingrediente ativo na calda utilizada nos bioensaios.
4071
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4086Tabela 2. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (n de ovos por fmea e dia EP), fertilidade (% de
4087larvas eclodidas EP), efeito total e classificao da IOBC quando larvas de Chrysoperla externa foram
4088expostas ao contato residual com fungicidas registrados na cultura do trigo.
Tratamento c.i.a.(%)1 M(%)2 Fecundidade* Fertilidade* E(%)3 C4
Bioensaio I
Testemunha --- --- 22,252,40a 78,333,72a --- ---
ciproconazole 0,050 10,00 26,011,21a 80,432,60a 0,00 1
metconazol 0,045 0,00 22,343,34a 74,000,80a 7,49 1
tebuconazole A 0,075 35,00 22,501,38a 75,872,29a 32,60 2

374
375

trifloxistrobina+
0,030+0,035 5,00 23,101,47a 79,693,84a 0,00 1
protioconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 ---
tiametoxam
Bioensaio II
Testemunha --- --- 15,172,43a 88,654,25a --- ---
azoxistrobina+
0,030+0,012 0,00 12,111,59a 81,436,54a 22,24 1
ciproconazol
tetraconazole 0,062 8,57 13,191,19a 91,262,01a 18,17 1
trifloxistobina+
0,060+0,030 11,42 15,982,78a 83,633,88a 11,98 1
tebuconazole
propiconazol 0,093 0,00 14,781,34a 90,202,24a 0,00 1
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 4
tiametoxam
Bioensaio III
Testemunha --- --- 22,343,34a 75,584,40a --- ---
azoxistrobina 0,025 0,00 21,791,81a 78,183,56a 0,00 1
piraclostrobina+
0,042+0,031 82,50 --- --- 82,50 3
epoxiconazole A
piraclostrobina+
0,066+0,025 100,00 --- --- 100,00 4
epoxiconazole B
tebuconazole B 0,075 12,50 20,501,09a 77,793,75a 17,38 1
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 4
tiametoxam
Bioensaio IV
Testemunha --- --- 24,623,20a 77,696,93a --- ---
azoxistrobina+
0,037+0,037 0,00 24,982,22a 80,812,61a 0,00 1
flutriafol
enxofre 1,200 0,00 25,571,03a 74,033,26a 1,05 1
picoxistrobina+
0,030+0,012 100,00 --- --- 100,00 4
ciproconazole
trifloxistrobina+
0,046+0,020 0,00 29,142,38a 79,054,72a 0,00 1
ciproconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 4
tiametoxam
1
4089 c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2M= Mortalidade larval acumulada corrigida por
Schneider Orelli; 3E= Efeito total; 4C= Classes da IOBC, 1= incuo (<30%), 2= levemente nocivo (30-79%),
4090
3=moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%).*Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no
4091
diferem significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0,05).
4092
4093
4094
Tabela 3. Mortalidade acumulada (%), fecundidade (nmero de ovos por fmea e dia EP), fertilidade (% de
4095
4096
larvas eclodidas EP), efeito total e classificao da IOBC quando larvas de Eriopis connexa foram expostas
4097
ao contato residual com fungicidas registrados na cultura do trigo.
Tratamento c.i.a.(%)1 M(%)2 Fecundidade* Fertilidade* E(%)3 C
4
Bioensaio I
Testemunha --- --- 30,252,15ab 74,575,79a ---
ciproconazole 0,050 0,00 33,983,87a 73,409,84a 0,00 1
metconazol 0,045 0,00 22,051,62c 57,049,13b 44,23 2
tebuconazole A 0,075 8,33 28,205,53b 69,704,80a 20,13 1

376
377

trifloxistrobina+
0,030+0,035 0,00 26,643,08b 73,444,67a 13,27 1
protioconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 4
tiametoxam
Bioensaio II
Testemunha --- --- 35,423,37a 79,543,69a --- --
azoxistrobina+ -
0,030+0,012 2,94 27,834,68a 70,813,10a 32,09 2
ciproconazol
tetraconazole 0,062 0,00 32,292,74a 79,983,76a 8,32 1
trifloxistobina+
0,060+0,030 0,00 33,256,91a 73,373,07a 13,40 1
tebuconazole
propiconazol 0,093 8,82 37,944,36a 81,291,79a 0,29 1
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 4
tiametoxam
Bioensaio III
Testemunha --- --- 36,176,91a 75,972,91a --- --
azoxistrobina 0,025 0,00 33,853,14a 74,212,89a 8,56 1-
piraclostrobina+
0,042+0,031 100,00 --- --- 100,00 4
epoxiconazole A
piraclostrobina+
0,066+0,025 94,74 --- --- 94,74 3
epoxiconazole B
tebuconazole B 0,075 0,00 31,081,75a 77,193,90a 12,67 1
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 4
tiametoxam
Bioensaio IV
Testemunha --- --- 33,701,95a 75,513,71ab --- --
azoxistrobina+ -
0,037+0,037 7,70 36,092,42a 81,264,66a 0,00 1
flutriafol
enxofre 1,200 7,70 37,087,46a 68,894,53b 7,34 1
picoxistrobina+
0,030+0,012 92,31 --- --- 92,31 3
ciproconazole
trifloxistrobina+
0,046+0,020 15,38 31,884,56a 81,412,79a 13,70 1
ciproconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 100,00 --- --- 100,00 4
tiametoxam
1
4098 c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2M= Mortalidade larval acumulada corrigida por
Schneider Orelli; 3E= Efeito total; 4C= Classes da IOBC, 1= incuo (<30%), 2= levemente nocivo (30-79%),
4099
3=moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%).*Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no
4100
diferem significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0,05).
4101
4102Tabela 4. Durao (no de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa e pupa e durao do perodo
4103larva-adulto de Chrysoperla externa quando o estgio larval foi exposto ao contato residual com fungicidas
4104registrados na cultura do trigo.
Durao (Dias)
Tratamento c.i.a.(%)1
1o nstar 2o instar 3o nstar Pr-pupa Pupa Larva-Adulto
Bioensaio I
Testemunha --- 3,070,04bc 3,120,05b 2,950,03b 3,850,13a 8,170,07a 21,37-,18b
ciproconazole 0,050 2,950,03c 3,350,08ab 3,620,07a 3,880,10a 8,150,14a 21,950,10ab
metconazol 0,045 3,200,06ab 3,370,34ab 3,120,06b 3,550,10a 8,220,07a 21,450,19ab
tebuconazole A 0,075 3,320,07a 3,620,09a 3,600,10a 3,640,11a 8,440,10a 22,080,08a

378
379

trifloxistrobina+
0,030+0,035 3,330,07a 3,420,09ab 3,080,04b 3,700,07a 8,300,07a 21,820,18ab
protioconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
Bioensaio II
Testemunha --- 3,100,05a 3,120,14a 3,140,13c 3,310,06b 7,510,08a 19,970,14b
azoxistrobina+
0,060+0,030 3,110,05a 3,220,10a 3,850,06a 3,680,12ab 7,080,16ab 20,970,23a
ciproconazol

propiconazol 0,093 3,310,07a 3,130,06a 3,600,08ab 3,610,12ab 6,020,17b 20,570,24ab

tetraconazole 0,062 3,280,07a 3,020,10a 3,210,10c 3,840,07a 7,210,16ab 20,570,33ab


trifloxistobina+
0,060+0,030 3,160,06a 3,320,08a 3,380,12bc 3,670,08ab 7,290,08ab 20,830,14ab
tebuconazole
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
Bioensaio III
Testemunha --- 3,080,05b 2,650,07ab 3,350,07c 3,520,08b 6,550,08b 19,150,11c
azoxistrobina 0,025 3,020,03b 2,400,07b 3,450,08c 3,550,10b 6,670,07b 19,100,13c
piraclostrobina+
0,042+0,031 3,110,07b 2,740,19ab 5,170,10a 4,050,11a 7,740,14a 22,820,28a
epoxiconazole A
piraclostrobina+
0,066+0,025 4,720,07a 4,002,00a --- --- --- ---
epoxiconazole B
tebuconazole B 0,075 3,050,05b 2,470,08b 3,950,10b 3,850,12ab 6,600,08b 19,920,19b
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
Bioensaio IV
Testemunha --- 3,410,07a 3,790,06a 3,250,07b 3,870,05b 7,840,06a 22,170,10b
azoxistrobina+
0,037+0,037 3,450,09a 3,820,08a 3,220,08b 3,900,04b 7,750,06a 22,150,09b
flutriafol
enxofre 1,200 3,620,07a 4,250,30a 5,440,18a 5,200,48a 8,200,48a 24,400,74 a
picoxistrobina+
0,030+0,012 --- --- --- --- --- ---
ciproconazole
trifloxistrobina+
0,046+0,020 3,500,10a 3,800,08a 3,450,08b 4,050,07b 7,820,06a 22,650,17b
ciproconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
1
4105 c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas
4106no diferem significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0,05).
4107
4108
4109
4110Tabela 5. Durao (no de dias EP) dos nstares larvais, estgios de pr-pupa e pupa e durao do perodo
4111larva-adulto de Eriopis connexa quando o estgio larval foi exposto ao contato residual com fungicidas
4112registrados na cultura do trigo.
Durao (Dias)
Tratamento c.i.a.(%)1
1o nstar 2o instar 3o nstar 4 nstar Pr-pupa Pupa Larva-adulto
Bioensaio I
Testemunha --- 1,700,07a 1,650,11a 2,020,09b 3,150,06ab 1,110,05ab 3,670,12a 13,250,25a

ciproconazole 0,050 1,580,10a 1,720,07a 2,370,08ab 3,250,10ab 1,020,02b 3,780,16a 13,480,32a


metconazol 0,045 1,550,11a 1,780,08a 2,550,08a 3,570,14ab 1,140,06ab 3,390,10a 13,830,30a
tebuconazole A 0,075 1,650,11a 1,750,11a 2,250,10ab 3,600,18a 1,290,08a 3,420,08a 13,260,27a

380
381

trifloxistrobina+
0,030+0,035 1,680,08a 1,700,12a 2,300,12ab 3,100,11b 1,170,07ab 3,470,09a 13,110,18a
protioconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
Bioensaio II
Testemunha --- 1,680,07a 1,350,07b 1,870,07d 3,300,09b 1,140,06ab 3,760,14a 12,850,23b
azoxistrobina+
0,030+0,012 1,620,08a 1,720,13a 2,250,12bc 3,200,13b 1,050,04bc 3,540,10a 12,830,17b
ciproconazol
propiconazol 0,093 1,550,08ab 1,620,10ab 2,050,07cd 3,450,15b 1,280,09a 3,750,12a 13,120,23b
trifloxistobina+
0,060+0,030 1,270,07b 1,970,05a 2,620,08a 5,200,34a 0,910,01c 3,020,12b 15,200,38a
tebuconazole
tetraconazole 0,062 1,470,07ab 1,700,07ab 2,420,08ab 3,270,10b 0,990,01bc 3,540,10a 13,080,24b
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
Bioensaio III
Testemunha --- 1,500,09bc 1,780,06c 2,450,07c 3,150,17ac 0,970,00a 3,420,24a 13,100,23b
azoxistrobina 0,025 1,300,07c 1,350,08b 3,000,13b 3,800,16ab 1,000,01a 2,820,07b 13,270,10b
piraclostrobina+
0,042+0,031 --- --- --- --- --- --- ---
epoxiconazole A
piraclostrobina+
0,066+0,025 2,000,00a 3,000,14a 5,000,00a 4,330,67a 0,930,03a 3,330,33ab 18,930,03a
epoxiconazole B
tebuconazole B 0,075 1,620,08b 2,170,06d 2,370,08c 2,600,07d 0,980,00a 3,300,07ab 13,050,08b
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
Bioensaio IV
Testemunha --- 1,570,08c 1,800,06b 2,250,07c 3,020,19b 0,910,02c 3,450,15b 13,010,20c
azoxistrobina+
0,037+0,037 3,300,07a 1,700,08b 1,600,08d 3,440,19b 1,050,03c 3,650,13ab 14,670,17b
flutriafol
enxofre 1,200 1,580,08c 1,800,06b 2,600,09b 3,020,02b 0,910,01c 3,030,15b 12,940,16c
picoxistrobina+
0,030+0,012 2,770,20b 2,810,17a 3,420,20a 6,000,25a 1,670,21a 3,500,22ab 20,500,42a
ciproconazole
trifloxistrobina+
0,046+0,020 1,620,08c 1,750,07b 2,100,05c 2,110,25c 1,230,07b 4,230,32a 13,140,49c
ciproconazol
lambda-cialotrina+
0,010+0,007 --- --- --- --- --- ---
tiametoxam
1
4113c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no
4114diferem significativamente entre si pelo teste de Tukey (p>0,05).
4115
4116
4117
4118
4119Tabela 6. Reduo na ecloso de larvas (R.E.L.) quando ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa
4120foram pulverizados diretamente com fungicidas registrados na cultura trigo.
Chrysoperla externa Eriopis connexa
1
Tratamento c.i.a.(%)
R.E.L.2 C3 R.E.L.2 C3
azoxistrobina 0,025 1,04 1 14,59 1
azoxistrobina+
0,030+0,012 4,16 1 21,88 1
ciproconazol
azoxistrobina+ 0,037+0,037 1,04 1 4,17 1
flutriafol
ciproconazole 0,050 1,04 1 7,29 1

382
383

enxofre 1,200 2,08 1 4,17 1


metconazol 0,045 3,12 1 7,29 1
piraclostrobina+
0,042+0,031 35,41 2 76,04 2
epoxiconazole A
piraclostrobina+
0,066+0,025 1,04 1 21,88 1
epoxiconazole B
picoxistrobina+
0,030+0,012 0,00 1 10,42 1
ciproconazole
propiconazol 0,093 3,12 1 10,42 1
trifloxistrobina+
0,046+0,020 8,33 1 0,00 1
ciproconazol
trifloxistrobina+
0,030+0,035 0,00 1 26,04 1
protioconazol
trifloxistobina+
0,060+0,030 1,04 1 15,63 1
tebuconazole
tebuconazole A 0,075 5,20 1 68,75 2
tebuconazole B 0,075 3,12 1 3,13 1
tetraconazole 0,062 21,87 1 18,75 1
41211c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2R.E.L.= Reduo na ecloso de larvas corrigida
4122pela frmula de Schneider-Orelli (%); 3C = Classes da IOBC, 1= incuo (<30%), 2= levemente nocivo
4123(30-79%), 3 = moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%).
4124
4125
4126
4127
4128
4129
4130
4131
4132Tabela 7. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de adultos emergidos, efeito total
4133e consequente classificao de toxicidade de fungicidas registrados para a cultura do trigo sobre pupas de
4134Chrysoperla externa.
Pupas
Tratamento c.i.a.(%)1
R.E.A.2 Fecundidade* Fertilidade* E (%)3 C4

azoxistrobina 0,025 0,00 25,201,00b 90,341,06b 0,00 1


azoxistrobina+
0,030+0,012 4,16 24,800,86b 89,991,63b 0,00 1
ciproconazol
azoxistrobina+ 0,037+0,037 0,00 25,150,99b 96,871,04a 1,67 1
flutriafol
ciproconazol 0,050 0,00 25,831,98b 91,662,94b 4,47 1
enxofre 1,200 0,00 23,441,02b 94,792,62a 10,34 1
metconazol 0,045 0,00 26,652,27b 94,791,99a 0,00 1

384
385

picoxistrobina+
0,030+0,012 0,00 22,970,58b 97,912,08a 9,24 1
ciproconazole
propiconazol 0,093 20,83 22,850,30b 80,043,30c 32,22 2
piraclostrobina+
0,042+0,031 0,00 27,170,71b 80,221,06c 0,00 1
epoxiconazole A
piraclostrobina+
0,066+0,025 0,00 17,940,39c 89,642,28b 19,37 1
epoxiconazole B
trifloxistrobina+
0,046+0,020 4,16 30,540,96a 98,951,04a 0,00 1
ciproconazol
trifloxistrobina+
0,030+0,035 0,00 31,413,23a 96,871,04a 0,00 1
protioconazol
trifloxistobina+
0,060+0,030 0,00 25,900,56b 81,300,98c 0,00 1
tebuconazole
tebuconazole A 0,075 0,00 24,830,48b 82,293,12c 17,56 1
tebuconazole B 0,075 0,00 24,50,63b 93,390,58b 0,00 1
tetraconazole 0,062 0,00 25,550,56b 95,700,39a 0,00 1
Testemunha --- --- 25,591,01b 96,871,99a --- ---
41351c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2R.E.A.= Reduo na emergncia de adultos
4136corrigida pela frmula de Schneider-Orelli (%); 3E= Efeito total (%); 4C= Classes da IOBC: 1= incuo
4137(<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3= moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%);
4138*Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem significativamente entre si pelo teste de
4139Tukey (p>0,05).
4140
4141
4142
4143
4144
4145
4146
4147
4148
4149
4150
4151
4152
Tabela 8. Reduo na emergncia de adultos, fecundidade e fertilidade de adultos emergidos, efeito total e
4153
4154
consequente classificao de toxicidade de fungicidas registrados para a cultura do trigo sobre pupas de

4155
Eriopis connexa.

Pupas
Tratamento c.i.a.(%)1
R.E.A.2 Fecundidade* Fertilidade* E (%)3 C4
azoxistrobina 0,025 8,35 28,051,06a 83,572,22a 12,68 1
azoxistrobina+
0,030+0,012 0,00 29,972,24a 79,283,24a 7,63 1
ciproconazol
azoxistrobina+
0,037+0,037 0,00 28,872,60a 78,075,40a 12,38 1
flutriafol
ciproconazole 0,050 0,00 29,500,92a 85,674,89a 1,77 1
enxofre 1,200 0,00 36,532,42a 72,466,26a 0,00 1
metconazol 0,045 0,00 32,002,17a 85,131,48a 0,00 1

386
387

picoxistrobina+ 0,030+0,012 0,00 30,102,28a 79,146,43a 7,41 1


ciproconazol
piraclostrobina+
0,042+0,031 16,68 31,907,30a 62,256,10b 35,69 2
epoxiconazole A
piraclostrobina+
0,066+0,025 4,16 26,055,03a 74,555,14a 24,59 1
epoxiconazole B
propiconazol 0,093 0,00 20,573,04a 74,412,48a 40,49 2
trifloxistrobina+
0,030+0,035 8,35 25,482,66a 81,452,72a 26,05 1
protioconazol
trifloxistrobina+
0,046+0,020 0,00 30,105,42a 87,553,01a 0,00 1
ciproconazol
trifloxistobina+
0,060+0,030 0,00 30,303,18a 75,195,38a 11,45 1
tebuconazole
tebuconazole A 0,075 0,00 23,372,32a 84,721,16a 23,90 1
tebuconazole B 0,075 4,16 31,321,55a 82,974,74a 0,00 1
tetraconazole 0,062 4,16 38,225,83a 82,642,91a 0,00 1
Testemunha --- 4,16 29,743,11a 86,521,94a --- ---
41561c.i.a.(%)= Concentrao de ingrediente ativo na calda; 2R.E.A.= Reduo na emergncia de adultos
4157corrigida pela frmula de Schneider-Orelli (%); 3E= Efeito total (%); 4C= Classes da IOBC: 1= incuo
4158(<30%), 2= levemente nocivo (30-79%), 3= moderadamente nocivo (80-99%), 4= nocivo (>99%);
4159*Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem significativamente entre si pelo teste de
4160Tukey (p>0,05).
4161
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388
389

4173
4174Figura 1. Viabilidade de ovos de Chrysoperla externa e Eriopis connexa pulverizados com fungicidas
4175utilizando a mxima dosagem recomendada para a cultura do trigo.
4176*Diferena significativa quando comparado a testemunha pelo teste de Dunnett (p<0,05).
4177
4178
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390
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4188
Figura 2. Viabilidade pupal de Chrysoperla externa e Eriopis connexa pulverizados com fungicidas utilizando a
4189
4190
mxima dosagem recomendada para a cultura do trigo.
*
Diferena significativa quando comparado a testemunha pelo teste de Dunnett (p<0,05).
4191
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4201
4202
4203

392
393 148
394

4204 Concluses
4205
4206 Para os agrotxicos avaliados e nas condies em que foram realizados os
4207bioensaios, conclui-se que:

4208Bioensaios de exposio residual de inseticidas sobre larvas e adultos:

4209 Com exceo de diflubenzuron SC que levemente nocivo as larvas de E.


4210connexa os inseticidas beta-ciflutrina, diflubenzuron SC, diflubenzuron WP,
4211etofenproxi, gama-cialotrina, imidacloprido+beta-ciflutrina, lambda-cialotrina,
4212lufenuron, metomil, permetrina, tiametoxam, tiametoxam+lambda-cialotrina A,
4213tiametoxam+lambda-cialotrina B, triflumuron e zeta-cipermetrina so nocivos as
4214larvas de C. externa e E. connexa. Os reguladores de crescimento diflubenzuron SC,
4215diflubenzuron WP, lufenuron e triflumuron so incuos aos adultos de C. externa e E.
4216connexa. Os adultos de C externa so mais suscetveis aos inseticidas do que os
4217adultos de E. connexa, sendo que beta-ciflutrina, etofenproxi, gama-cialotrina,
4218imidacloprido+beta-ciflutrina, lambda-cialotrina, metomil, permetrina, tiametoxam,
4219tiametoxam+lambda-cialotrina A, tiametoxam+lambda-cialotrina B e zeta-
4220cipermetrina so nocivos aos adultos do crisopdeo.

4221

4222Bioensaios de pulverizao direta de inseticidas sobre ovos e pupas:

4223 O inseticida etofenproxi levemente nocivo aos ovos de C. externa.


4224Diflubenzuron WP, etofenproxi, gama-cialotrina, imidacloprid+beta-cifluthrina,
4225tiametoxam+lambda-cialotrina A e tiametoxam+lambda-cialotrina B so levemente
4226nocivos e metomil moderadamente nocivo aos ovos de E. connexa.
4227 A grande maioria dos inseticidas testados incua a fase de pupa de C.
4228externa e E. connexa. O inseticida imidacloprido+beta-ciflutrina levemente nocivo

395
396 149
397

4229para ambas as espcies. As misturas de ingredientes ativos tiametoxam+lambda-


4230cialotrina A e B so levemente nocivo a fase de pupa de E. connexa. A fase de ovo
4231de E. connexa mais sensvel aos inseticidas em comparao a C. externa. A fase
4232de pupa de ambos os predadores se mostrou resiliente aos resduos dos inseticidas.
4233
4234Bioensaios de persistncia de inseticidas sobre larvas e adultos:

4235 Com exceo de tiametoxam+lambda-cialotrina que moderadamente


4236persistente a larvas de C. externa e E. connexa, imidacloprido+beta-ciflutrina,
4237metomil, tiametoxam e tiametoxam+lambda-cialotrina so persistentes as larvas de
4238ambos os predadores. Os inseticidas gama-cialotrina, imidacloprido+beta-ciflutrina e
4239metomil so persistentes aos adultos de C. externa e imidacloprido+beta-ciflutrina e
4240metomil aos adultos de E. connexa. Tiametoxam moderadamente persistente a C.
4241externa e gama-cialotrina, tiametoxam e tiametoxam+lambda-cialotrina a E.
4242connexa. O inseticida tiametoxam+lambda-cialotrina levemente persistente aos
4243adultos de C. externa. A fase larval de C. externa e E. connexa mais sensvel aos
4244inseticidas que a fase adulta.
4245

4246Bioensaios de exposio residual de herbicidas sobre larvas, ovos e pupas:

4247 Os herbicidas 2,4-D amina, bentazon, glifosato 1,200, glifosato 1,440,


4248iodosulfuron-metil, metsulfuron-metil e pirimidinadiona so incuos as larvas de C.
4249externa e E. connexa. O herbicida glufosinato de amnio moderadamente nocivo
4250as larvas C. externa e E. connexa. Metsulfuron-metil o nico levemente nocivo aos
4251ovos de E. connexa. Os herbicidas 2,4-D amina e pirimidinadiona so levemente
4252nocivos, respectivamente, as pupas de C. externa e E. connexa.

4253

398
399 150
400

4254Bioensaios de exposio residual de fungicidas sobre larvas, ovos e pupas:

4255 Os fungicidas azoxistrobina, azoxistrobina+ciproconazol,


4256azoxistrobina+flutriafol, ciproconazol, enxofre, metconazol, propiconazol,
4257trifloxistrobina+ciproconazol, trifloxistrobina+protioconazol, trifloxistobina+
4258tebuconazole, tebuconazole B e tetraconazole so incuos as larvas de C. externa.
4259O fungicida tebuconazole A levemente nocivo, piraclostrobina+epoxiconazole A
4260moderadamente nocivo, piraclostrobina+epoxiconazole B e picoxistrobina+
4261ciproconazole so nocivos as larvas de C. externa. Para os ovos de C. externa, o
4262fungicida piraclostrobina+epoxiconazole A levemente nocivo, e propiconazol
4263levemente nocivo as pupas do crisopdeo.
4264 Os fungicidas azoxistrobina, azoxistrobina+flutriafol, ciproconazol, enxofre,
4265propiconazol, trifloxistrobina+ciproconazol, trifloxistrobina+protioconazol,
4266trifloxistobina+tebuconazole, tebuconazole A, tebuconazole B e tetraconazole so
4267incuos as larvas de E. connexa. O fungicida metconazol e
4268azoxistrobina+ciproconazol so levemente nocivos, piraclostrobina+epoxiconazole B
4269e picoxistrobina+ciproconzol so moderadamente nocivos, piraclostrobina+
4270epoxiconazole A nocivo as larvas de E. connexa.
4271 Os fungicidas tebuconazole A e piraclostrobina+epoxiconazole A so
4272levemente nocivos aos ovos de E. connexa, j piraclostrobina+epoxiconazole A
4273levemente nocivo as pupas do coccinelideo.
4274
4275Comparativo entre C. externa e E. connexa:
4276 Em geral, dos agrotxicos testados (inseticidas, herbicidas e fiingicidas), os
4277inseticidas foram txicos tanto a fase larval como adulta de C. externa e E. connexa.
4278 A fase adulta de C. externa suscetvel aos inseticidas em relao aos
4279adutos de E. connexa.
4280
401
402 151
403

4281
4282
4283
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4291
4292
4293

404
405

4294 Referncias
4295
4296AGROFIT: Sistema de agrotxicos fitossanitrios. Disponvel em:
4297<http://extranet.agricultura.gov.br/agrofit_cons/principal_agrofit_cons>. Acesso em:
429825 de jan. 2017.
4299
4300BARTLETT, B.R. The contact toxicity of some pesticide residues to hymenopterous
4301parasites and coccinellid predators. Journal of Economic Entomology, v.56, n.5,
4302p.694-698, 1963.
4303BORTOLI, S.A.; CAETANO, A.C.; MURATA, A.T. Desenvolvimento e capacidade
4304predatria de Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) em diferentes
4305presas. Revista de Biologia e Cincias da Terra, v.6, n.1, p.145-152, 2006.
4306
4307CAIERO, E. Introduo. In: Sistemas de produo: PIRES, J.L.F. cultivo de trigo.
43084.ed. 2009. Disponvel em: <http://sistemasdeproducao.cnptia.embrapa.br/
4309FontesHTML/Trigo/CultivodeTrigo/index.htm>. Acesso em: 10 jan. 2017.
4310
4311CONAB. Safras gros. Disponvel em: <http://www.conab.gov.br/OlalaCMS/
4312uploads/arquivos/17_01_11_11_30_39_boletim_graos_janeiro_2017.pdf>. Online.
4313Acesso em: 25 jan. 2017.
4314
4315CUNHA, G.R.; CAIERO, E.; ROSA, A.C. Informaes tcnicas para trigo e triticale
4316 safra 2016 / 9 Reunio da Comisso Brasileira de Pesquisa de Trigo e Triticale. 1
4317ed. Passo Fundo-RS, Biotrigo Gentica. 2016. 228p.
4318
4319CNOVAS, A.D.; FERREIRA, E. Anlise faunstica do trigo (Triticum aestivum
4320L.) irrigado no cerrado. Passo fundo: Embrapa Trigo. 2004. Disponvel em:
4321<www.cnpt.embrapa.br/biblio/do/ p_do37_12.htm> Acesso em: 15 jan. 2017.
4322
4323COSTA, R.I.F.; CARVALHO, C.F.; SOUZA, B. Influncia da densidade de indivduos
4324na criao de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae).
4325Cincia e Agrotecnologia, edio especial, p.1539-1545, 2003.
4326
4327CZEPAK, C.; FERNANDES, P.M.; ALBERNAZ, K.C.; RODRIGUES, O.D.; SILVA,
4328L.M.; SILVA, E.A.; TAKATSUKA, F.S.; BORGES, J.D. Seletividade de inseticidas ao
4329complexo de inimigos naturais na cultura do algodo (Gossypium hirsutum L.).
4330Pesquisa Agropecuria Tropical, v.35, n.2, p.123-127, 2005.
4331

406
407

4332DEGRANDE, E.P.; REIS, R.P.; CARVALHO, A.G.; BELARMINO, L.C. Metodologia


4333para avaliar o impacto de pesticidas sobre inimigos naturais. In: PARRA, J.R.P.;
4334BOTELHO, P. S. M.; FERREIRA, B. S. C.; BENTO, J. M. S. (Eds.) Controle
4335biolgico no Brasil: Parasitides e Predadores. So Paulo: Manole, 2002. cap. 5,
4336p. 427-447.
4337
4338EICHLER, M.R.; REIS, E.M. Seletividade fisiolgica de inseticidas aos
4339predadores de afdios: Cycloneda sanguinea L., 1763) e Eriopis connexa
4340(Germ., 1824) (Coleoptera - Coccinellidae). Passo Fundo: Embrapa Trigo, 1976.
434124p. (Boletim Tcnico, n 3).
4342
4343FERNANDES M.G.; BUSSOLI, A.C.; DEGRANDE, P.E. Parasitismo natural de ovos
4344de Alabama argillacea Hb. e Heliothis virescens Fab. (Lep.: Noctuidae) por
4345Trichogramma pretiosum Riley (Hym.: Trichogrammatidae) em algodoeiros no Mato
4346Grosso do Sul. Anais Sociedade Entomolgica do Brasil, v.28, n.4, p.695-701,
43471999.
4348
4349FOERSTER, A.L. Seletividade de inseticidas a predadores e parasitides. In:
4350PARRA, J.R.P.; BOTELHO, P.S.M.; FERREIRA, B.S.C.; BENTO, J.M.S. (Eds).
4351Controle biolgico no Brasil: Parasitides e Predadores. So Paulo: Manole,
43522002. p. 95-114.
4353
4354FREITAS, S. O uso de crisopdeos no controle biolgico de pragas. In: PARRA,
4355J.R.P.; BOTELHO, P.S.M.; CORRA-FERREIRA, B.S.; BENTO, J.M.S. (Ed.)
4356Controle Biolgico no Brasil: parasitides e predadores. So Paulo: Manole,
43572002. cap.13, p. 209-219.
4358
4359FONSECA, A.R.; CARVALHO, C.F.; SOUZA, B. Capacidade predatria e aspectos
4360biolgicos das fases imaturas de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
4361Chrysopidae) alimentada com Schizaphis graminum (Rondani, 1852) (Hemiptera:
4362Aphididae) em diferentes temperaturas. Cincia e Agrotecnologia, v.5, n.2, p.251-
4363263, 2001.
4364
4365GASSEN, D.N. Controle biolgico de pulges em trigo. Passo Fundo,
4366Embrapa/Trigo. 1988, 12 p. (Documentos, n 3)
4367
4368HASSAN, S.A. Testing methodology and the concept of the IOBC/WPRS Working
4369Group. In: JEPSON, P.C. (Ed.) Pesticides and non-target invertebrates.
4370Wimborne, Dorset: Intercept. 1989. p.1-18.
4371

408
409

4372HASSAN, S.A. The effects of pesticides on beneficial organisms: activities of the


4373IOBC International Working Group. In: Simpsio de Controle Biolgico, 4., Gramado,
43741994. Anais. Pelotas: EMBRAPA, CPACT, 1994. p.114-118
4375
4376KOGAN, M. Integrated Pest Management: historical perspectives and contemporary
4377developments. Annual Review of Entomology, v.43, p.243-270. 1998.
4378
4379LAMEGO, F.P.; RUCHEL, Q.; KASPARY, T.E.; GALLON, M.; BASSO, C.J.; SANTI,
4380A.L. Habilidade competitiva de cultivares de trigo com plantas daninhas. Planta
4381Daninha, v.31, n.3, p.521-531, 2013.
4382MARIANI, F.; VARGAS, L. Manejo de plantas daninhas em trigo. Revista Plantio
4383Direto, v.21, n.128, p.18-22, 2012.
4384
4385MASARO JNIOR, A.L.; SALVADORI, J.R.; LAU, D.; PEREIRA, P.R.V.S. Pragas e
4386mtodos de controle. In: Sistemas de produo: PIRES, J.L.F. cultivo de trigo. 4.ed.
43872014. Disponvel em: <https://www.spo.cnptia.embrapa.br/ conteudo?
4388p_p_id=conteudoportlet_WAR_sistemasdeproducaolf6_1ga1ceportlet&p_p_lifecycle
4389=0&p_p_state=normal&p_p_mode=view&p_p_col_id=column-
43901&p_p_col_count=1&p_r_p_-76293187_sistemaProducaoId=3704&p_r_p_-
4391996514994_topicoId=1314>. Acesso em: 11 jan. 2017.
4392
4393RESENDE, A.L.S.; FERREIRA, R.B.; SILVEIRA, L.C.P.; PEREIRA, L.P.S.; LANDIM,
4394D.V.; CARVALHO, C.F. Desenvolvimento e reproduo de Eriopis connexa (Germar,
43951824) (Coleoptera: Coccinellidae) alimentada com recursos florais de coentro
4396(Coriandrum sativum L.). Entomotropica, v.30, n.2, p.12-19, 2015.
4397
4398SALVADORI, J.R.; TONET, G.E.L. Manejo integrado dos pulges de trigo. Passo
4399Fundo, Embrapa- CNPT, 2001. 52p. (Embrapa- CNPT, Documentos, 34).
4400
4401SALVADORI, J.R.; PEREIRA, P.R.S.; VOSS, M. Controle biolgico de pragas do
4402trigo. In: PINTO, A. de S.; NAVA, D. E.; ROSSI, M.M.; MALERBO-SOUZA, D. T.
4403(Org.). Controle biolgico de pragas: na prtica. Piracicaba: CP 2, 2006. Cap. 5, p.
440455-63.
4405
4406SILVA, R.A.; REIS, P.R.; CARVALHO, C.F.; SOUZA, B. Capacidade predatria de
4407Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) sobre Brevipalpus
4408phoenicis (Geijskes, 1939) (Acari: Tenuipalpidae). Coffee Science, v.1, n.1, p.50-54,
44092006.
4410

410
411

4411SOARES, J.J.; SOBRINHO, F.P.C.; MELO, R.S.; FERREIRA, M.C.; ALMEIDA, C.A.
4412Predao de Chrysoperla externa sobre diferentes presas. Campina Grande:
4413Embrapa Algodo, 2003. p.1-3. (Embrapa Algodo, ComunicadoTcnico, 174).
4414
4415STAR, P.; SAMPAIO, M.V.; BUENO, V.H.P. Aphid parasitoids (Hymenoptera,
4416Braconidae, Aphidiinae) and their associations related to biological control in Brazil.
4417Revista Brasileira de Entomologia, v.51, n.1, p.107-118, 2007.
4418
4419VIUELA, E.; HNDEL, U.; VOGT, H. Evaluacin en campo de los efectos
4420secundrios de dos plaguicidas de origen botnico, una piretrina natural y um
4421extracto de neem, sobre Chrysoperla carnea Steph. (Neuroptera: Chrysopidae).
4422Boletin de Sanidad Vegetal: Plagas, v.22, n.1, p.97-106, 1996.
4423
4424VOGT, H. Effects of pesticides on Chrysoperla carnea Steph. (Neuroptera,
4425Chrysopidae) in the field and comparison with laboratory and semi-field results.
4426IOBC/WPRS Bulletin, v.17, n.10, p.71-82, 1994.
4427
4428TORRES, F.Z.V.; CARVALHO, G.A.; SOUZA, J.R.; ROCHA, L.C.D. Seletividade de
4429inseticidas a orius insidiosus. Bragantia, v.66, n.3, p.433-439, 2007.
4430
4431WEBER, D.C.; LUNDGREN, J.G. Assessing the trophic ecology of the Coccinellidae:
4432their roles as predators and as prey. Biological Control, v.51, n.2, p.199-214, 2009.
4433
4434ZANINI, A. Controle biolgico do pulgo de trigo Sitobion avenae (Fabricius
44351775) pelo parasitide Aphidius colemani Viereck, 1912 em Medianeira, PR,
4436Brasil. 2004. 86 f. Dissertao (Mestrado em Agronomia) Universidade Estadual
4437do Oeste do Paran, Marechal Cndido Rondon, 2004

412