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Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647

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Ciência do Meio Ambiente Total

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Produção de truta arco-íris (Oncorhynchus mykiss)usando mosca soldado negro (

Hermetia illucens)formulações à base de pré-pupas com perfis diferenciados de
ácidos graxos

Bertrand Hocuma, Thomas Tomsonb, Paulo Malumbac, Christophe Bleckerc, M. Haissam Jijaklib, Giorgia Purcarod, Frederico
Franciscouma, Rudy Caparros Megidouma,⁎
umaEntomologia Funcional e Evolutiva, Gembloux Agro-Bio Tech (Universidade de Liège), Passage des Déportés 2, 5030 Gembloux, Bélgica
bFitopatologia Integrada e Urbana, Gembloux Agro-Bio Tech (Universidade de Liège), Passage des Déportés 2, 5030 Gembloux, Bélgica
cFood Science and Formulation, Gembloux Agro-Bio Tech (Universidade de Liège), Passage des Déportés 2, 5030 Gembloux, Bélgica
dLaboratório de Química Analítica, Gembloux Agro-Bio Tech (Universidade de Liège), Passage des Déportés 2, 5030 Gembloux, Bélgica

DESTAQUES RESUMO GRÁFICO

• As instalações e métodos experimentais de produção

em massa do BSF foram desenvolvidos em um
contêiner de transporte.
• O perfil de ácidos graxos das pré-pupas BSF pode
ser modificado e enriquecido emꙌ3 por sua
alimentação.
• A inclusão de farinha integral de pré-pupas BSF
na ração aquática não afetou o teor de lipídios,
proteínas e cinzas dos filés de truta.
• Os perfis de ácidos graxos dos filés de truta foram alterados

pela inclusão de 30% de gordura integral BSF pré-pupas na

alimentação aquática.

informações do artigo resumo

Historia do artigo: O sector da aquicultura está a expandir-se rapidamente e necessita de uma oferta crescente de produtos da pesca. Para garantir uma
Recebido em 14 de abril de 2021 transição ecológica deste setor, são necessários ingredientes alternativos para a alimentação dos peixes. Alternativas potenciais incluem
Recebido em formulário revisado em 18 de junho de 2021
insetos, particularmente a mosca soldado negro (BSF,Hermetia illucensL. 1758), que vem sendo cada vez mais visada por suas qualidades
Aceito em 20 de junho de 2021
nutricionais e suas práticas de produção sustentável. BSF tem um perfil de aminoácidos bem balanceado; no entanto, seu perfil de ácidos
Disponível on-line em 25 de junho de 2021
graxos não é suficientemente balanceado para a maioria das formulações de ração aquática, mas pode ser modulado através de sua

Editor: Henner Hollert alimentação. Neste estudo, dois lotes diferentes de pré-pupas BSF (BSFP) foram produzidos primeiramente: BSFP com um conteúdo
padrão de ω3 (C18:3n-3≈1,36%) e BSFP enriquecido com ω3 (C18:3n-3≈9,67%). Então, três isoproteicos,
- formularam-se e produziram-se rações lipídicas e energéticas para trutas: uma testemunha e duas rações contendo 75% de farinha de
Palavras-chave: BSF como substituto da farinha de peixe (padrãovs ω3-BSF enriquecido). Finalmente, um ensaio de alimentação de trutas (n =3 para cada
Produção de insetos lote de ração) em um sistema de aquacultura de recirculação foi realizado por 75 dias. A inclusão de farinha de BSFP em dietas de trutas
Sistema de recirculação de aquicultura não afetou a maioria dos parâmetros nutricionais e de crescimento da truta em comparação com o controle; entretanto, o coeficiente de
Modelo sustentável
gordura aumentou, o ganho de peso diminuiu e os perfis de ácidos graxos dos filés foram alterados. Em conclusão, este estudo
Substituição de farinha de peixe
apresenta um modelo mais sustentável de produção de trutas, incluindo insetos da bioconversão de subprodutos locais na ração.
Aquário
© 2021 Elsevier BV Todos os direitos reservados.
Ácidos graxos

Abreviaturas:AA, aminoácido; ALA, ácido alfa-linolênico; FANs, fatores antinutricionais; BSF, mosca soldado negro; BSFD, dieta padrão à base de refeições pré-pupal BSF; CF, coeficiente de gordura; DHA, ácido
docosahexaenóico; MS, matéria seca; EPA, ácido eicosapentaenóico; FA, ácido graxo; TCA, taxa de conversão alimentar; FD, dieta à base de peixe; FM, farinha de peixe; FO, óleo de peixe; HIS, índice hepatossomático; K,
fator de condição; LA, ácido linoleico; MUFAs, ácidos graxos monoinsaturados; PUFAs, ácidos graxos poliinsaturados; PVC, cloreto de polivinila; RAS, sistema de recirculação de aquicultura; SM, farelo de soja; SFAs, ácidos
graxos saturados; VSI, índice viscerosomático; ω3-BSFD, dieta à base de farinha pré-pupal enriquecida com ω3 BSF.
⁎ Autor correspondente.
Endereço de e-mail:bertrand.hoc@doct.uliege.be (B. Hoc),r.caparros@uliege.be (R. Caparros Megido).

https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.148647 0048-9697/©
2021 Elsevier BV Todos os direitos reservados.
B. Hoc, T. Tomson, P. Malumba et ai.
1. Introdução
A expansão da aquicultura oferece uma forma alternativa de atender à
crescente demanda global por pescado e atualmente contribui com 52% do
volume de pescado consumido.Barroso et al., 2014;FAO, 2018, 2020;Waite et
al., 2014). Por três décadas, este setor de alimentos registrou a maior taxa
de crescimento anual; aproximadamente 10% na década de 1990 e 5,8%
entre 2000 e 2016 (Ahmed et al., 2019;FAO, 2018). Este crescimento da
indústria da aquicultura alimentada (ou seja, fish e crustáceos) requer
grandes quantidades de insumos alimentares, principalmente farinha de
peixe (FM), óleo de peixe (FO), farelo de soja (SM) e outras proteínas vegetais
(Gatlin et al., 2007;Lee et al., 2020;Renna et al., 2017;Pastor e Jackson, 2013).
Tanto o FM quanto o FO são fabricados a partir de peixes inteiros e aparas
de subprodutos de peixes processados para consumo humano (Pastor e
Jackson, 2013). Os peixes inteiros representam 75% da produção global de
farinha de peixe e óleo de peixe, e são originários principalmente de peixes
forrageiros selvagens capturados pela pesca.Pike e Jackson, 2010;Tacon e
Metian, 2008;Ytrestøyl et al., 2015). Essas espécies desempenham um papel
fundamental nos ecossistemas marinhos, transferindo energia dos
produtores primários para espécies de nível trófico superior, incluindo
peixes maiores, mamíferos e aves marinhas.Cashion et al., 2017). A colheita
excessiva dessas espécies afeta negativamente o equilíbrio e a
produtividade dos ecossistemas (Pikitch et al., 2014). Para expandir a
aquicultura alimentada, há uma necessidade crescente de FM e FO; no
entanto, a produção desses componentes da pesca diminuiu globalmente
na última década (FAO, 2018). Consequentemente, este aumento da pressão
para FM e FO dos estoques de peixes selvagens impede que este setor se
torne ambiental e economicamente sustentável.FAO, 2018;Froehlich et al.,
2018;Hodar et al., 2020;Naylor et al., 2002;Tacon et al., 2011;Tacon e Metian,
2008). Para facilitar a expansão contínua da aquicultura, é necessário
promover o uso de fontes alternativas de proteínas e lipídios, preservando a
qualidade nutricional e organoléptica dos peixes cultivados. Formulações de
peixe à base de plantas foram desenvolvidas; no entanto, seu uso é limitado
devido ao perfil desequilibrado de aminoácidos (AA), baixa digestibilidade e
palatabilidade e presença de fatores antinutricionais (ANFs), incluindo fitato,
inibidor de tripsina e polissacarídeos não amiláceos.NRC, 2011). SM é a
principal fonte de proteína vegetal incluída em rações aquáticas (Gatlin et
al., 2007). No entanto, o cultivo da soja normalmente utiliza variedades
transgênicas e provoca o desmatamento de áreas de alto valor biológico,
além de exigir grandes quantidades de água, defensivos e fertilizantes (
Garcia e Altieri, 2005). Tais monoculturas destroem a biodiversidade,
empobrecem o solo e esgotam os recursos hídricos (Stamer, 2015). Além
disso, os três principais países produtores de soja (EUA, Brasil e Argentina),
que representam 80% da produção global, têm grandes exportações que
aumentam ainda mais a pegada ecológica da produção dessa cultura (
Boerema et al., 2016;Cattelan e Dall'Agnol, 2018;Dos Reis et al., 2020).
Dentre os diversos insumos alimentares alternativos potenciais, os insetos
estão sendo cada vez mais visados, pois podem bioconverter eficientemente
subprodutos orgânicos em proteínas e lipídios de alta qualidade, e já fazem parte
da dieta natural de muitos peixes carnívoros de água doce.Barroso et al., 2014;
Henry et al., 2015;Renna et al., 2017;Zarantoniello et al., 2020). Além disso, a
sustentabilidade da produção de peixes pode ser melhorada com o uso de
insetos, pois a produção de insetos requer espaço e água limitados, com altas
taxas de conversão alimentar.Premalatha et al., 2011;Van Huis et al., 2013). Desde
2017, sete espécies de insetos foram permitidas para uso em ração aquática pela
legislação europeia (Regulamento UE: 2017/893). Essas espécies incluem Gryllodes
sigillatus (Walker 1869),Gryllus assimilis (Fabrício 1775), Acheta domestica (L.
1758),Tenébrio molitorL. 1758,Alphitobius diaperinus Panzer 1797,Hermetia
illucens (L. 1758) eMusca domésticaL. 1758. Destas espécies, o soldado negro voa (
H. illucens,BSF) foi identificada como uma das espécies mais promissoras para a
produção industrial de resíduos orgânicos na Europa, por ser uma espécie
polífaga com alta taxa de fecundidade e ciclo de vida curto.Veldkamp et al., 2012).
Esta espécie saprófaga bioconverte eficientemente matéria orgânica em
decomposição de fontes animais e vegetais e pode ser usada no manejo de
esterco animal, resíduos alimentares e vegetais e subprodutos agrícolas.Jucker et
ai.,
2
Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647
2017;Manurung et al., 2016;Nguyen et al., 2015;Nyakeri et al., 2017; Oonincx et al., 2015b
). As larvas BSF podem degradar a matéria vegetal de forma eficiente porque secretam
enzimas e abrigam micróbios intestinais que degradam o material vegetal.Nyakeri et al.,
2017). O tratamento de resíduos orgânicos com produção de BSF permite a reciclagem
de nutrientes que normalmente são perdidos ou não utilizados de forma eficiente em
nossos sistemas alimentares (Cappellozza et al., 2019;Shumo et al., 2019). Esse processo
pode gerar novas fontes alimentares locais e não convencionais (proteínas e lipídicas)
que não competem com outros sistemas de produção de alimentos.ou sejaagricultura) (
Hasnol et al., 2020). Na fase pré-pupal, os indivíduos migram para fora do substrato de
crescimento para localizar áreas secas e abrigadas para pupação.Caruso et al., 2013;
Sheppard et al., 1994). Este comportamento permite a fácil auto-coleta de pré-pupas
antes da secagem e armazenamento a longo prazo (Newton et al., 2007;Ortiz et al., 2016).
Vários estudos testaram os efeitos da substituição parcial e completa de FM
usando farinha de larvas e pré-pupas de BSF na nutrição de peixes; no entanto,
resultados contrastantes foram obtidos dependendo da espécie de peixe (
Karapanagiotidis et al., 2014;Kroeckel et al., 2012;Lock et al., 2016; Makkar et al.,
2014;Newton et al., 2005;St-Hilaire et al., 2007a). A inclusão de BSF na alimentação
aquática é atualmente limitada porque seu perfil de ácidos graxos tem cadeia
longa particularmente pobre.ou seja≥C20) ácidos graxos poliinsaturados ômega 3
(ω3LC-PUFAs) (Barroso et al., 2014). Entre os ω3LC-PUFAs, os ácidos
eicosapentaenóico (EPA, 20:5n-3) e docosahexaenóico (DHA, 22:6n-3) são
essenciais na nutrição humana, prevenindo doenças cardiovasculares,
hipertensão e aterosclerose, além de doenças inflamatórias e autoimunes.
AbuMweis et al., 2018;Zhong et al., 2007). A European Food Standards Agency
recomenda uma ingestão combinada de EPA e DHA de 1,75 g por semana. Como
esses ácidos graxos (AGs) se originam principalmente de peixe e óleo de peixe,
formulações alternativas de ração aquática devem ser usadas para manter níveis
adequados de EPA e DHA em produtos de piscicultura.AESA, 2010;Hixson et al.,
2014;Souci et al., 2000;Williams e Burdge, 2006).
Para manter os níveis desses ácidos graxos essenciais em peixes cultivados,
diferentes abordagens foram consideradas, incluindo a inclusão de ingredientes
inovadores ricos em ω3LC-PUFAs.por exemplomicroalgas), o uso de dietas ricas
em ω3LC-PUFAs no final da piscicultura e a suplementação da dieta com um
precursor essencial de ácidos graxos de cadeia longa em espécies de água doce (
por exemploácido alfalinolênico (ALA, 18:3n-3) para a síntese de EPA e DHA) (
Tocher, 2003; Tocher et al., 2019;Turchini et al., 2011;Seuldeuz et al., 2018). Vários
estudos destacaram que a truta arco-íris (Oncorhynchus mykissWalbaum 1792),
uma espécie carnívora nativa da região que se estende desde a Califórnia no
Pacífico oriental até a Península de Kamchatkan no leste da Sibéria e amplamente
distribuída para agricultura e pesca esportiva na Europa, tem a capacidade de
bioconverter parcialmente ALA em EPA e DHA.Buzzi et al., 1996;Crowl et al., 1992;
Jobling et al., 1998;Marandel et al., 2015; McCusker et al., 2000;Vagner e Santigosa,
2011). Para usar farinha de BSF em ração aquática, seu perfil de ácidos graxos
deve ser melhorado para abrigar ω3 ácidos graxos insaturados de interesse,
incluindo ALA, EPA e DHA.Barroso et al., 2017;Ewald et al., 2020;Hoc et al., 2021;
Liland et al., 2017). As pré-pupas BSF enriquecidas com EPA e DHA já foram
obtidas a partir de dietas contendo miudezas de peixes e resíduos da pesca.
Barroso et al., 2019;Sealey et al., 2011;St-Hilaire et al., 2007b). Infelizmente, a
legislação europeia sobre alimentação aplicada à criação de insetos afirma que os
insetos devem ser alimentados com materiais elegíveis usados para animais de
criação (Regulamento EU:1069/2009). De acordo com esta legislação, o uso de
estrume e fezes de animais, conteúdo do aparelho digestivo separado, resíduos
de alimentação pré-consumo e pós-consumo e antigos géneros alimentícios
contendo carne e peixe são estritamente proibidos (Regulamentos UE: 767/2009;
1069/2009; 142 /2011). Além disso, estes alimentos devem ser seguros, não ter
efeitos adversos no ambiente ou no bem-estar animal, respeitar as normas de
higiene e limitar os contaminantes e substâncias nocivas (Regulamentos UE:
767/2009; 178/2002; 183/2005; 2002/32). O presente estudo avaliou o potencial do
uso de pré-pupas BSF produzidas em massa na alimentação de trutas cultivadas.
BSF foram alimentados com dois substratos baseados em subprodutos vegetais,
mas com diferentes perfis de AG. Duas refeições integrais de BSF foram
produzidas e incluídas pela substituição parcial (75%) de FM nas dietas de truta
arco-íris. Os parâmetros biológicos da truta (por exemplodesempenho de
crescimento, fator de condição e índices somáticos da truta) e a composição
química do filé de truta.
B. Hoc, T. Tomson, P. Malumba et ai. Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647

2. Materiais e métodos 2.2. Formulação de dietas para trutas

2.1. Produção de mosca de soldado negro
As colônias de FSB utilizadas para este experimento foram originadas de uma
criação artificial experimental no laboratório de Entomologia Funcional e Evolutiva
da Gembloux Agro-Bio Tech (Universidade de Liège, Bélgica). BSF foram criados
em um contêiner de transporte (12,04 × 2,33 × 2,38 m, Jindo, Liaoning, China) que
foi convertido em uma unidade experimental de produção em massa para larvas e
pré-pupas de BSF (condição de reprodução: 27 ± 5 °C e 60± 5% relativa umidade).
Todo o ciclo de vida foi concluído no contêiner, sendo a criação subdividida em
cinco etapas (ou sejareprodução artificial, incubação de ovos, larvas de pré-
engorda, larvas de engorda e coleta de pré-pupas). Instalações específicas e
métodos de criação foram desenvolvidos para cada etapa. Primeiro, a reprodução
artificial em uma gaiola (75 × 75 × 115 cm, Bugdorm, Taichung, Taiwan) permitiu a
coleta de ovos antes da incubação (3-4 dias) (Hoc et al., 2019). A incubação foi
completada em mosquiteiros acima de um tanque (40 × 30 × 10 cm, Trofast, Ikea,
Bélgica) que continha uma dieta inicial de 60% de umidade (ou seja60% de
resíduos vegetais e 40% de dieta de insetos de laboratório). Após uma semana de
pré-engorda, larvas jovens (ou seja± 0,01 g) foram produzidos e peneirados de seu
substrato para a etapa de engorda. As larvas jovens foram cultivadas em tanques
de cloreto de polivinila (PVC) (76,50 × 56,50 × 30,50 cm, Auer Packaging, Amerang,
Alemanha) a uma densidade de ± 2,35 indivíduos (ind.)/cm2. Duas dietas à base de
matéria seca (MS) foram usadas como substratos de cultivo: (1) dieta padrão
composta de 70% de lúpulo pós-cerveja, 20% de grãos e 10% de casca de cenoura
e (2) dieta enriquecida com ω3 feita de 50% de lúpulo pós-cervejaria, 10% de grãos
gastos e 40% de bolo de linhaça. Inicialmente, 2,0 kg (MS) de substrato foram
distribuídos em cada tanque de engorda. Após 6 dias de crescimento, 0,6 kg de
substrato foi adicionado a cada tanque a cada 3 dias até o aparecimento das
primeiras pré-pupas. A umidade da dieta foi ajustada para 80%. Cada tanque foi
fechado com uma tampa. A parte frontal tinha uma inclinação de 45° terminando
em um sistema de autocolheita de pré-pupas que era feito de uma calha de tubo
de PVC. As pré-pupas auto-colhidas foram lavadas com água, congeladas e depois
secas por 40 h a 60°C em uma incubadora (FED 400, WTB Binder, Tuttlingen,
Alemanha). As pré-pupas secas foram finalmente moídas (Davide 4 V, Novital,
Lonate Pozzolo,tabela 1) antes da inclusão nas formulações de rações para trutas.
Três isoproteicos (proteína bruta≈40 g/100 g), isolipídico (lípido bruto ≈
15 g/100 g) e isoenergético (energia bruta≈22 MJ/kg) foram formuladas (
mesa 2): uma dieta à base de peixe (DF) como controle e duas dietas com
substituição parcial (75%) de FM por uma farinha pré-pupal não enriquecida
(BSFD) e enriquecida com ω3 (ω3-BSFD). Para cada formulação, os
ingredientes secos foram primeiramente misturados por 10 min em uma
batedeira comercial (N-50, Hobart, Kampenhout, Bélgica) e posteriormente
ajustados para 20% de umidade. Em seguida, foram extrudados em
extrusora dupla rosca (BC-45, Creusot-loire, Firminy, França) com velocidade
de roscagem de 130 rpm. A extrusora foi ajustada para operar a 110°C e foi
equipada com uma matriz de saída de 4 mm de diâmetro. A extrusão foi
realizada em dietas com 20% de umidade após testes preliminares em
diferentes teores de umidade. Após a extrusão, os pellets foram secos a 60
°C por 24 h (FED 400, WTB Binder, Tuttlingen, Alemanha), selados em sacos
plásticos e armazenados a -20 °C até os experimentos.
2.3. Experimentação com peixes
Todos os procedimentos e protocolos utilizados nestes experimentos foram
revisados e aprovados pelo Comitê Institucional de Cuidados e Uso de Animais da
Universidade de Liège (Bélgica), referência 19–2163. O “Guia para o Cuidado e Uso de
Animais de Laboratório”, preparado pelo Institute of Laboratory Animal Resources,
National Research Council, e publicado pela National Academy Press, foi seguido
cuidadosamente. A legislação europeia e belga também foi cumprida (Decreto Real de 29
de maio de 2015). O teste de alimentação foi conduzido por 75 dias em um sistema de
aquacultura de recirculação interna (RAS), que foi desenvolvido pelo laboratório de
Fitopatologia Integrada e Urbana em Gembloux Agro-Bio Tech (Universidade de Liège,
Bélgica). Cento e oitenta trutas arco-íris fêmeas da piscicultura de “Ry des
Prés” (Philippeville, Bélgica) foram carregados em tanques de fibra de vidro de 600 L (20
peixes por tanque e 3 tanques por dieta). Cada tanque foi abastecido com 20 L/min de
água corrente composta por uma mistura de água da chuva (1/3) e água da torneira
(2/3). Uma renovação de 10% do volume de água do RAS foi dividida em quatro
renovações diárias. Os parâmetros abióticos foram registrados a cada 20 minutos com
sensores automáticos em um sistema IKS (Aquastar PondPilot, iks ComputerSysteme
GmbH, Karlsbad, Alemanha) colocado no tanque de carregamento. Parâmetros abióticos
Alemanha) colocado no tanque de carregamento. Parâmetros abióticos Alemanha)
colocado no tanque de carregamento. Parâmetros abióticos

tabela 1
Composição aproximada e perfis de ácidos graxos de refeições BSF padrão e enriquecidas com ω3 (n =3).

Refeição BSF padrão Refeição BSF enriquecida com ω3 análise estatística P

Composição próxima (g/100 g em matéria seca)

Matéria seca 89,57 ± 0,35b 91,80 ± 0,15uma F = 34,49 P = 0,004
Proteína bruta 32,39 ± 0,20uma 34,50 ± 0,88uma F = 5,49 P =0,079
Lipídio bruto 28,73 ± 1,60uma 27,92 ± 0,13uma F = 0,25 P =0,641

Perfil de ácidos graxos (% do total de ácidos graxos)

C10:0 1,35 ± 0,01uma 1,23 ± 0,01b F = 67,90 P < 0,001
C12:0 57,31 ± 0,73uma 45,66 ± 0,51b F = 169,79 P < 0,001
C14:0 8,51 ± 0,18uma 7,46 ± 0,10b F = 27,42 P = 0,006
C14:1 0,18 ± 0,01uma 0,19 ± 0,00uma F = 0,02 P =0,885
C15:0 0,00b 0,21 ± 0,01uma H = 4,35 P = 0,037
C16:0 10,98 ± 0,18uma 11,47 ± 0,35uma F = 1,57 P =0,278
C16:1 2,07 ± 0,08uma 2,46 ± 0,03uma F = 23,85 P = 0,008
C17:0 0,00b 0,19 ± 0,01uma H = 4,35 P = 0,037
C17:1 0,00b 0,21 ± 0,02uma H = 4,35 P = 0,037
C18:0 1,32 ± 0,06b 1,70 ± 0,05uma F = 27,17 P = 0,006
C18:1n-9 5,67 ± 0,10b 9,74 ± 0,28uma H = 3,86 P = 0,050
C18:2n-6 (LA) 11,15 ± 0,25uma 9,80 ± 0,29b F = 12,24 P = 0,025
C18:3n-3 (ALA) 1,36 ± 0,11b 9,67 ± 0,24uma F = 1014,07 P < 0,001
SFAs 79,46 ± 0,34uma 67,93 ± 0,43b F = 443,62 P < 0,001
MUFAs 7,92 ± 0,05b 12,60 ± 0,29uma F = 259,29 P < 0,001
PUFAs 12,51 ± 0,18b 19,47 ± 0,40uma F = 250,73 P < 0,001
n-3/n-6 0,12 ± 0,01b 0,99 ± 0,04uma F = 543,21 P < 0,001

Farinha BSF padrão = refeição de BSF alimentada com lúpulo pós-cervejaria 70%, grão gasto 20% e casca de cenoura 10%; ω3- Farinha de BSF enriquecida = farelo de BSF alimentado com lúpulo pós-cervejaria 50%, grão
gasto 10% e torta de linhaça 40%; LA = ácido linoleico; ALA = α-linolênico; SFAs = ácidos graxos saturados; MUFAs = ácidos graxos monoinsaturados; PUFAs = ácidos graxos poliinsaturados; As médias com letras diferentes
diferem significativamente (Anova (teste F) seguido por tukeypost hocteste;P <0,05) ou Kruskal-Wallis (teste H) seguido de comparações de Mann-Whitney;P <0,05).

3
B. Hoc, T. Tomson, P. Malumba et ai. Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647

mesa 2 mufla a 550,0 °C a uma taxa constante de 50,0 °C por 30 min e foi mantido
Ingredientes de dietas experimentais para trutas.
por 4 h a 550,0 °C e resfriado em dessecador. O teor de proteína bruta foi
FD BSFD ω3-BSFD determinado pelo método de Dumas (Rapid N Cube Elementar®, Hanau,
Alemanha). O fator de conversão para determinação do teor de proteína
Ingredientes (g/kg com base na matéria seca)
Farinha de peixe1 400 100 100 bruta das dietas experimentais e das farinhas de pré-pupa BSF foi adaptado
Refeição pré-pupal BSF 0 300 0 em função da origem da proteína (6,25 para fonte animal, 4,76 para fonte de
Farinha de pré-pupa BSF enriquecida com ω3 0 0 300 inseto e 5,83 para fonte de trigo) (Janssen et al., 2017;Mariotti et al., 2008). A
Farinha de trigo2 280 195 200
energia bruta foi medida com uma bomba de calorímetro adiabático (6200
Farinha de glúten2 60 205 200
Farinha de trigo pré-gelatinizada2 150 150 150 Isoperibol Calorimeter, Parr Instrument Company, Illinois, EUA). O teor de
Óleo de peixe3 95 35 35 gordura foi determinado por extração de Folch (Folch et al., 1957). A
Mistura prévia4 15 15 15 composição de ácidos graxos foi estimada por cromatografia gasosa. FAs de
DF = dieta à base de peixe; BSFD = dieta padrão à base de refeição pré-pupal BSF; ω3-BSFD = dieta à base 10,0 mg de lipídios foram convertidos em ésteres metílicos de ácidos graxos
de refeição pré-pupal enriquecida com ω3 BSF. com trifluoreto de boro (Sigma-Aldrich, Overijse, Bélgica) e metanol (VWR,
1999, Dreambaits, Genk, Bélgica. Oud-Heverlee, Bélgica) de acordo com a norma oficial ISO 12966-2:2017. Os
2
Laboratório de Ciência e Formulação de Alimentos, Gembloux, Bélgica. Óleo de
3 ésteres metílicos de ácidos graxos foram diluídos em 8 mL de hexano (VWR)
peixe puro, Dreambaits, Genk, Bélgica.
4
A pré-mistura é uma mistura de minerais e vitaminas (Aqua Bio, Turnhout, Bélgica).
e foram analisados com um cromatograma gasoso Trace GC Ultra (Thermo
Fisher Scientific, Asse, Bélgica) equipado com um injetor split/split less (240,0
°C) com um fluxo de hélio de 1,3 mL/min operando em modo splitless
incluiu pH = 8 ± 0,5, condutividade = 308 ± 13 mS/cm, temperatura = 12,0 ± 0,5°C e (tempo sem split: 0,85 min) e um detector de ionização de chama (250,0 °C).
oxigênio dissolvido = 10,14 ± 0,13 mg/L. A biomassa dos tanques foi inicialmente Uma coluna Stabliwax DA (Restek Corp, Bellefonte, PA, EUA) (30 m × 0,25 μm
balanceada, levando a uma biomassa inicial média por tanque de 5,982 ± 0,032 kg, × 0,25 mm de comprimento × espessura × diâmetro) foi usada para a
que correspondeu a um peso médio individual de peixe de≈298g. Cada dieta análise. O programa de temperatura foi o seguinte: mantida a 50,0 °C por 1
experimental foi testada em triplicata (n = 3 tanques). As trutas foram alimentadas min aumentada para 150.
quatro vezes ao dia usando comedouros automáticos (Automatic Fish Feeder,
Xclear, Ekkersrijt, Holanda). A ração distribuída foi de 1% de biomassa durante as 240,0°C por 10 min (Paulo e outros, 2017). Os ésteres metílicos de ácidos graxos
primeiras 3 semanas de criação e foi aumentada para 1,2% ao final do foram identificados com base nos dados de retenção em comparação com uma
experimento. Os peixes em cada tanque foram pesados a granel e contados a mistura de referência de 37 componentes (Supelco® 37 componentes FAME mix,
cada 2 semanas para ajustar as taxas de alimentação. Sigma-Aldrich. Overijse, Bélgica). A porcentagem relativa de cada composto (CV de
1,5% em linha comJarukas et ai. (2021)) foi calculado comparando áreas de pico
2.4. Amostras de peixe individuais com a soma das áreas de pico de todos os compostos identificados
usando o software Chemstation (Agilent Technologies, PA, EUA).
Ao final do experimento, todos os peixes foram eutanasiados com uma
overdose de metanossulfonato de tricaína (MSS 222; 300mg/L). Em seguida, foram 2.6. Análises estatísticas
pesados e medidos para determinar seu fator de condição. Quatro peixes em
cada tanque também foram amostrados (n =12/dieta), dissecados e filetados à Todas as análises foram realizadas com o software Minitab (versão 18 para Windows,
mão. Fígado, vísceras e gordura intraperitoneal foram removidos e pesados para State College, PA, EUA). Os resultados foram apresentados como média e erro padrão da
determinação dos índices hepato-somático e viscero-somático, bem como seus média (±EP). O nível de significância aceito foi de 5% em todas as análises. Os dados
coeficientes de gordura. Amostras musculares de quatro peixes em cada tanque foram analisados por meio de análise de variância one-way (ANOVA; teste F), seguida de
foram agrupadas para analisar suas composições centesimais e perfis de AF. testes post-hoc de Tukey, para avaliar diferenças significativas. Quando os dados não
Todas as amostras foram armazenadas a -20 °C até a análise (7 dias). apresentavam distribuição normal e/ou não apresentavam variâncias homogêneas,
foram utilizados os testes não paramétricos de Kruskal-Wallis (teste H) seguidos de
2.5. Análises de composição próxima e perfil de ácidos graxos comparações de Mann-Whitney.

Todas as análises foram realizadas em triplicata para refeições pré-pupal BSF, dietas
experimentais e amostras de músculo para cada dieta. Antes das análises, todas as
amostras foram liofilizadas (Gamma 2–16 LSCPLUS, Martin Christ, Alemanha) e trituradas
em liquidificador (IKA® A10, Staufen, Alemanha). O teor de matéria seca foi determinado
pela desidratação das amostras em estufa de secagem (Memmert® UM500, Schwabach,
Alemanha) a 105,0 °C durante a noite. O teor de cinzas foi determinado por incineração.
As amostras foram aquecidas em
3. Resultados
3.1. Produção de prepupas de mosca soldado negro
As primeiras pré-pupas foram coletadas após 17 dias de engorda. A massa total da
pré-pupa e o teor de matéria seca da pré-pupa foram maiores para a dieta padrão em
comparação com a dieta enriquecida com ω3.Tabela 3). Redução de substrato

Tabela 3
Crescimento da mosca soldado preto e redução do substrato (n = 3).

Dieta Padrão enriquecido com ω3 análise estatística P

Tempo de desenvolvimento (dia)1 17h00 17h00 nd nd

Massa total da pré-pupa (kg FM) Massa 1,77 ± 0,08uma 1,57 ± 0,04b F = 9,07 P = 0,040
total da pré-pupa (kg MS) DMC da pré- 0,63 ± 0,02uma 0,53 ± 0,03b F = 8,47 P = 0,044
pupa (g MS/100 g FM) Alimentação 35,85 ± 0,07uma 32,99 ± 0,36b F = 59,78 P = 0,002
adicionada (kg MS) 3,80 3,80 nd nd
Resíduos (kg MS) 1,54 ± 0,04b 2,11 ± 0,06uma F = 66,79 P = 0,001
FCR (DM)2 3,58 ± 0,10uma 3,22 ± 0,11uma F = 5,96 P =0,071
Redução de substrato (%)3 59,53 ± 1,03uma 44,53 ± 1,52b F = 66,79 P = 0,001

Padrão = lúpulo pós-cervejaria 70%, grão gasto 20% e casca de cenoura 10%; ω3- enriquecido = lúpulo pós-cervejaria 50%, grão gasto 10% e torta de linhaça 40%; FM = matéria fresca; MS = matéria
seca; DMC = teor de matéria seca; nd = não determinado; As médias com letras diferentes diferem significativamente (Anova (teste F) seguido por tukeypost hocteste;P <0,05).
1
Tempo de desenvolvimento = larvas jovens (± 0,01 g) até a primeira coleta de pré-pupas.
2
FCR = (Ração adicionada – Resíduos) / Peso ganho.
3
Redução de substrato = ((Feed adicionado - Resíduos) / Feed adicionado) × 100.

4
B. Hoc, T. Tomson, P. Malumba et ai. Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647

foi maior para a dieta padrão, enquanto a conversão alimentar (TCA) Tabela 5
Fator de condição e índices somáticos de trutas arco-íris alimentadas com dietas experimentais (n =
não variou entre as dietas (Tabela 3).
12).

3.2. Composição de refeições prepupal de mosca de soldado negro FD BSFD ω3-BSFD Análise estatística P

K1 1,04 ± 0,05 0,99 ± 0,06uma 1,04 ± 0,04uma F = 2,27 P =0,114

O teor de proteína bruta e gordura bruta não variou significativamente entre HSI2 1,30 ± 0,08 1,35 ± 0,09uma 1,38 ± 0,11uma F = 1,32 P =0,276
as duas refeições pré-pupa BSF (tabela 1). Os perfis de ácidos graxos foram VSI3 8,20 ± 0,52 8,41 ± 0,57uma 8,66 ± 0,58uma F = 1,06 P =0,355
FC4 1,41 ± 0,32b 1,84 ± 0,28uma 1,91 ± 0,41uma F = 5,12 P = 0,009
dominados por ácidos graxos saturados (SFAs) em ambas as refeições pré-pupa
BSF, com uma porcentagem maior de SFAs em BSF padrão do que BSF DF = dieta à base de peixe; BSFD = dieta padrão à base de refeição pré-pupal BSF; ω3-BSFD =
dieta pré-pupal enriquecida com ω3 BSF à base de refeição; K = fator de condição; HIS = índice
enriquecido com ω3, principalmente devido ao seu alto teor de ácido láurico
hepatossomático; VSI = índice viscerosomático;FC =coeficiente de gordura; K, HIS, VSI e CF
(C12:0).tabela 1). Os ácidos graxos mono e poliinsaturados (MUFAs e PUFAs) e a
medidos com base no peso fresco; As médias com letras diferentes diferem significativamente
razão n-3/n-6 foram maiores no BSF enriquecido com ω3 em comparação ao BSF (Anova (teste F) seguido por tukeypost hocteste;P <0,05).
padrão, principalmente devido a esse ácido oleico (C18:1n-9) e ácido α-linolênico 1Fator de condição = peso do peixe (g) / (comprimento do corpo)3 (cm)] × 100 Comprimento padrão.
2Índice hepatossomático = peso do fígado (g) / massa corporal final (g) × 100.
( ALA, C18:3n3) conteúdo (tabela 1).
3
Índice viscerosomático = peso das vísceras (g) / peso corporal final (g) × 100. Coeficiente
4
de gordura = peso da gordura perivisceral (g) / peso do peixe (g) × 100.
3.3. Desempenho de crescimento de trutas

O peso final, ganho de peso, ganho de peso relativo, taxa de crescimento específico
dos peixes alimentados com dietas à base de farinha de pré-pupa BSF foram
significativamente menores em comparação aos peixes alimentados com a dieta à base
de peixe (FD). No entanto, não foram observadas diferenças significativas ao comparar
esses parâmetros entre BSFD e ω3-BSFD. A conversão alimentar, a eficiência protéica e a
taxa de sobrevivência (acima de 96%) não variaram entre as dietas (Tabela 4). Nenhuma
mortalidade significativa foi observada durante o período experimental.
3.4. Fator de condição e índices somáticos
Não foram registradas diferenças para o fator de condição ou índices hepato e
viscerosomáticos das trutas alimentadas com as dietas experimentais. O coeficiente de
gordura foi maior para a truta alimentada com dietas à base de farinha de pré-pupa BSF
em comparação com a dieta à base de peixe.Tabela 5).
3.5. Composição aproximada e perfil de ácidos graxos de filés
Os teores de matéria seca, proteína bruta, gordura bruta e cinzas nos filés não
variaram com a dieta experimental. No entanto, os perfis de AF diferiram com a dieta (
Tabela 7). O teor de SFA foi significativamente maior para as trutas alimentadas com
dietas à base de farinha de pré-pupa BSF, principalmente devido aos seus teores de
C12:0. O conteúdo de MUFA não variou significativamente entre as dietas e foi dominado
por ácido palmitoleico (C16:1) e ácido oleico (C18:1n-9). Finalmente, o teor de PUFA foi
significativamente maior para as trutas alimentadas com a dieta à base de peixe,
principalmente devido ao maior teor de ácido EPA e DHA.Tabelas 6, 7).
4. Discussão
Para que a aquicultura alimentada se expanda, novos insumos alimentares devem ser
identificados para garantir sua sustentabilidade. Os recursos alternativos potenciais incluem
Produção de pré-pupas BSF através da valorização de materiais orgânicos de baixo valor.
Este é um processo promissor para o desenvolvimento de novos ingredientes para
rações aquáticas. A potencial inclusão de farinha pré-pupal integral BSF na alimentação
de peixes depende em particular do seu perfil de ácidos graxos, que pode ser
parcialmente modulado pela alimentação.Ewald et al., 2020). No presente estudo, duas
refeições pré-pupas integrais BSF com diferentes perfis de ácidos graxos foram
produzidas valorizando subprodutos vegetais. A farinha foi então incluída nas dietas de
trutas arco-íris substituindo parcialmente a farinha de peixe. Foram avaliados os efeitos
de dietas à base de BSF nos atributos nutricionais e no desempenho de trutas arco-íris
criadas em sistema de recirculação interna.
4.1. Produção de prepupas de mosca soldado negro
As larvas BSF são geralmente alimentadas com ração de frango como dieta
controle e apresentam tempos de desenvolvimento larval de 12 a 15 dias.Hoc et
al., 2021; Lalander et al., 2019;Spranghers et al., 2017). Quando alimentadas com
dietas à base de resíduos ou dietas à base de esterco, as larvas de BSF apresentam
tempos de desenvolvimento mais longos, de 19 a 24 dias.Meneguz et al., 2018;
Rehman et al., 2017;Spranghers et al., 2017). No presente estudo, o tempo de
desenvolvimento larval com as duas dietas à base de subprodutos vegetais ficou
entre a dieta controle e as dietas à base de resíduos, necessitando de
aproximadamente 17 dias. O teor de matéria seca das pré-pupas diferiu entre as
duas dietas (35,85 ± 0,07% na dieta padrão e 32,99 ± 0,36% na dieta enriquecida
com ω3), e apresentou variação semelhante à relatada porOonincx et al. (2015a)
nos subprodutos alimentares (de 32,9% para 35,6%). A taxa de conversão
alimentar (TCA) das larvas de insetos obtidas para ambas as dietas foi menor (3,58
± 0,10 para BSFDvs3,22±0,11 ω3-BSFD) em relação às larvas criadas em casca de
banana (4,5) e esterco de porco (9,60) ou de galinha (13,40), indicando
bioconversão eficiente do substrato de desenvolvimento pelas larvas (Newton et
al., 2005;Nyakeri et al., 2017;Sheppard et al., 1994). Substrato

Tabela 4
Desempenho de crescimento de trutas arco-íris alimentadas com dietas experimentais (n = 3).

FD BSFD ω3-BSFD Análise estatística P

Peso inicial (g) 298,32 ± 2,09uma 300,69 ± 1,25uma 298,31 ± 1,70uma F = 0,64 P =0,559
Peso final (g) 588,47 ± 5,48uma 562,33 ± 5,36b 553,52 ± 6,03b F = 10,33 P = 0,011
Ganho de peso (g)1 290,15 ± 6,09uma 261,64 ± 6,09b 255,21 ± 6,70b F = 8,71 P = 0,017
RWG (%)2 97,26 ± 1,84uma 87,01 ± 1,78b 85,55 ± 2,02b F = 11,48 P = 0,009
SGR (%/dia)3 0,92 ± 0,0uma 0,86 ± 0,0b 0,83 ± 0,0b F = 10,26 P = 0,012
FCR4 1,12 ± 0,0uma 1,23 ± 0,03uma 1,24 ± 0,04uma F = 5,29 P =0,066
POR5 2,27 ± 0,03uma 2,08 ± 0,06uma 2,10 ± 0,05uma F = 4,63 P =0,061
Sobrevivência (%)6 98,33 ± 1,67uma 96,67 ± 3,33uma 96,67 ± 3,33uma H = 0,10 P =0,953

DF=dieta à base de peixe; BSFD= dieta padrão à base de refeição pré-pupal BSF; ω3-BSFD=dieta à base de refeição pré-pupal enriquecida com BSF com ω3; Peso medido com base em peso fresco; RWG=Ganho de peso
relativo; SGR=Taxa de crescimento específica; FCR=Taxa de conversão alimentar; PER=Relação de eficiência proteica; As médias com letras diferentes diferem significativamente (teste Anova (teste F) seguido por tukey post
hocteste;P <0,05) ou (teste de Kruskal-Wallis (teste H) seguido de comparações de Mann-Whitney;P <0,05).
1
Ganho de peso = peso corporal final (g) – peso corporal inicial (g).
2
RWG = (peso corporal final (g) - peso corporal inicial (g)) / peso corporal inicial (g) × 100. SGR = (no
3
peso corporal final (g) - no peso corporal inicial (g)) / número de alimentação dia × 100. TCA =
4
consumo total de ração seca (g) / (peso corporal final (g) – peso corporal inicial (g)).
5
PER = (peso corporal final (g) – peso corporal inicial (g)) / ração total de proteína seca (g). Taxa de sobrevivência =
6
(número de peixes no início - número de peixes mortos)/ número de peixes no início × 100.

5
B. Hoc, T. Tomson, P. Malumba et ai. Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647

Tabela 6
Composição aproximada e perfis de ácidos graxos de dietas experimentais para trutas (n = 3).

FD BSFD ω3-BSFD análise estatística P

Composição aproximada⁎
Matéria Seca (g/100 g) 97,41 ± 0,07uma 92,26 ± 0,30c 93,55 ± 0,11b F = 195,89 P < 0,001
Proteína bruta (g/100 g) 39,23 ± 0,13uma 38,78 ± 0,18uma 38,90 ± 0,13uma F = 2,98 P =0,126
Lipídio bruto (g/100 g) 14,74 ± 0,33uma 15,97 ± 0,27uma 15,17 ± 0,46uma F = 2,97 P =0,127
Cinza (g/100 g) 4,96 ± 0,06uma 3,66 ± 0,01c 3,98 ± 0,01b F = 399,64 P < 0,001
Energia bruta (MJ/kg) 21,62 ± 0,02c 22,21 ± 0,03b 22,55 ± 0,04uma F = 78,77 P < 0,001

Perfil de ácidos graxos (% do total de ácidos graxos)⁎

C10 0,00b 1,04 ± 0,04uma 1,02 ± 0,01uma H = 6,61 P =0,046
C12 0,00c 47,48 ± 1,09uma 37,46 ± 0,08b H = 7,45 P =0,024
C14 5,55 ± 0,05b 7,21 ± 0,08uma 6,85 ± 0,12uma F = 95,33 P < 0,001
C16 21,04 ± 0,81uma 12,41 ± 0,34b 13,47 ± 0,18b F = 82,08 P <0,001
C16:1 8,39 ± 0,10uma 2,71 ± 0,19b 2,48 ± 0,21b F = 377,69 P <0,001
C18 3,34 ± 0,13uma 1,54 ± 0,05c 1,98 ± 0,01b F = 135,69 P <0,001
C18:1n-9 25,30 ± 0,38uma 8,95 ± 0,53c 11,65 ± 0,11b F = 535,23 P <0,001
C18:2n-6 (LA) 9,67 ± 0,27b 12,04 ± 0,07uma 11,89 ± 0,09uma F = 60,28 P <0,001
C18:3n-3 (ALA) 2,06 ± 0,04b 1,71 ± 0,08c 8,43 ± 0,06uma F = 621,92 P <0,001
C20:1n-9 4,92 ± 0,26uma 1,20 ± 0,17b 1,01 ± 0,04b F = 143,17 P <0,001
C20:5n-3 (EPA) 6,69 ± 0,15uma 1,16 ± 0,05b 1,26 ± 0,07b F = 454,73 P <0,001
C22:1n-9 4,29 ± 0,26uma 1,07 ± 0,02b 1,05 ± 0,08b F = 961,89 P <0,001
C22:6n-3 (DHA) 8,76 ± 0,32uma 1,46 ± 0,09b 1,44 ± 0,05b F = 676,51 P <0,001
SFAs 29,92 ± 0,91c 69,67 ± 0,83uma 60,78 ± 0,43b F = 845,25 P <0,001
MUFAs 42,89 ± 0,67uma 13,93 ± 0,87b 16,19 ± 0,44b F = 624,15 P <0,001
PUFAs 27,19 ± 0,27uma 16,38 ± 0,06c 23,03 ± 0,26b F = 825,79 P <0,001
n-3/n-6 1,82 ± 0,10uma 0,36 ± 0,00c 1,14 ± 0,04b F = 159,47 P <0,001

DF = dieta à base de peixe; BSFD = dieta à base de refeição pré-pupal padrão; ω3-BSFD = dieta à base de farinha pré-pupal enriquecida com ω3 BSF; LA = ácido linoleico; ALA = ácido α-linolênico; EPA =
ácido eicosapentaenóico; DHA = ácido docosahexaenóico; SFAs = ácidos graxos saturados; MUFAs = ácidos graxos monoinsaturados; PUFAs = ácidos graxos poliinsaturados;⁎Os valores resultantes de
médias de análises triplicadas por dieta.

a redução diferiu entre as duas dietas BSF (59,53 ± 1,03% para a dieta padrão e
44,53 ± 1,52% para a dieta enriquecida com ω3). Esses valores foram inferiores aos
registrados em frutas, hortaliças e resíduos (65,2–70,8%), mas foram maiores em
comparação aos registrados em subprodutos puros de cervejaria (42,5%) (
Meneguz et al., 2018). Esses parâmetros indicam que as dietas formuladas
atenderam às exigências nutricionais das larvas de FSB, ao mesmo tempo em que
proporcionaram redução significativa de substratos de forma sustentável.
No entanto, a sustentabilidade da produção de BSF na Europa é limitada pelos
insumos alimentares elegíveis já valorizados para alimentação animal
convencional (por exemploporco e galinha). O alto potencial de valorização do BSF
para materiais orgânicos sensíveis (por exemploestrume, vísceras, restos
alimentares) que não são utilizados na alimentação convencional facilitaria o
desenvolvimento sustentável desta produção (Cheng et al., 2017;Miranda et al.,
2020;St-Hilaire et al., 2007b). Além disso, subprodutos de renderização que não
são valorizados, como vísceras de peixes, são ricas fontes de ω3LC-PUFAs,

Tabela 7
Composição aproximada e perfis de ácidos graxos de filés de truta arco-íris alimentados com dietas experimentais (n = 3).

FD BSFD ω3-BSFD análise estatística P

Composição aproximada (g/100 g en matière fraiche)

Matéria seca 23,72 ± 0,36uma 24,14 ± 0,19uma 24,02 ± 0,46uma F = 0,35 P =0,719
Proteína bruta 19,88 ± 0,11uma 19,23 ± 0,09uma 19,41 ± 0,44uma F = 1,58 P =0,280
Lipídio bruto 3,21 ± 0,57uma 4,05 ± 0,32uma 3,86 ± 0,32uma F = 1,09 P =0,393
Cinzas 1,34 ± 0,01uma 1,32 ± 0,01uma 1,32 ± 0,03uma F = 2,08 P =0,206

Perfil de ácidos graxos (% do total de ácidos graxos)

C12:0 0,00c 11,78 ± 0,73uma 9,63 ± 0,21b H = 6,71 P = 0,035
C14:0 3,10 ± 0,04c 4,80 ± 0,17uma 4,21 ± 0,06b F = 40,76 P < 0,001
C16:0 26,02 ± 1,18uma 22,15 ± 0,21b 22,13 ± 0,51b F = 7,92 P = 0,021
C16:1 5,42 ± 0,15uma 5,89 ± 0,45uma 5,31 ± 0,22uma F = 1,23 P =0,357
C18:0 3,39 ± 0,12uma 3,58 ± 0,26uma 3,35 ± 0,09uma F = 0,56 P =0,599
C18:1n-9 24,82 ± 0,66uma 23,47 ± 0,56uma 24,49 ± 0,25uma F = 1,58 P =0,281
C18:2n-6 (LA) 10,05 ± 0,30b 13,96 ± 0,48uma 13,63 ± 0,47uma F = 22,98 P = 0,002
C18:3n-3 (ALA) 2,42 ± 0,04b 2,13 ± 0,17b 3,84 ± 0,24uma F = 14,89 P = 0,005
C20:1n-9 1,97 ± 0,16uma 0,89 ± 0,05b 0,86 ± 0,02b F = 39,74 P < 0,001
C20:3n-6 0,44 ± 0,01b 0,77 ± 0,08uma 0,78 ± 0,05uma F = 9,87 P = 0,013
C20:3n-3 0,86 ± 0,03uma 1,02 ± 0,08uma 1,00 ± 0,02uma F = 2,92 P =0,130
C20:5n-3 (EPA) 5,27 ± 0,13uma 2,14 ± 0,27b 2,30 ± 0,05b F = 48,02 P < 0,001
C22:1n-9 0,98 ± 0,16uma 0,24 ± 0,04b 0,24 ± 0,01b F = 19,41 P = 0,002
C22:5n-3 0,85 ± 0,03uma 0,43 ± 0,05b 0,43 ± 0,01b F = 48,02 P < 0,001
C22:6n-3 (DHA) 14,21 ± 0,33uma 6,73 ± 0,41b 7,69 ± 0,19b F = 135,96 P < 0,001
SFA 32,72 ± 1,03b 42,31 ± 0,47uma 39,41 ± 0,59uma F = 36,72 P < 0,001
MUFA 33,18 ± 0,89uma 30,50 ± 0,96uma 30,90 ± 0,08uma F = 4,07 P =0,076
PUFA 30,82 ± 0,68uma 24,04 ± 1,26b 24,83 ± 0,33b F = 28,51 P = 0,001
n3/n6 2,25 ± 0,03uma 0,84 ± 0,02c 1,06 ± 0,03b H = 7,20 P = 0,027

DF = dieta à base de peixe; BSFD = dieta padrão à base de refeição pré-pupal BSF; ω3-BSFD = dieta à base de farinha pré-pupal enriquecida com ω3 BSF; LA = ácido linoleico; ALA = ácido α-linolênico; EPA
= ácido eicosapentaenóico; DHA = ácido docosahexaenóico. SFAs = ácidos graxos saturados; MUFAs = ácidos graxos monoinsaturados; PUFAs = ácidos graxos poliinsaturados; As médias com letras
diferentes diferem significativamente (teste Anova (teste F) seguido por tukeypost hocteste;P <0,05) ou (teste de Kruskal-Wallis (teste H) seguido de comparações de Mann-Whitney;P <0,05).

6
B. Hoc, T. Tomson, P. Malumba et ai.
que poderiam ser reaproveitados pelo BSF para melhorar sua composição
nutricional (St-Hilaire et al., 2007b). Várias pesquisas estão em andamento e
devem ser desenvolvidas, para avaliar os riscos à saúde do gado (por exemplo
contaminantes químicos, ameaças microbiológicas, príons infecciosos)
alimentados com BSF produzidos em insumos alimentares não elegíveis (Lalander
et al., 2013; Purschke et al., 2017). Tais informações forneceriam uma base
científica para modificar a legislação vigente.
4.2. Composição das refeições pré-pupa BSF
O teor de proteína bruta da farinha pré-pupal BSF obtido para as duas
dietas (respectivamente 32,39 ± 0,20% e 34,50 ± 0,88% para a dieta padrão e
enriquecida com ω3) foi semelhante ao de estudos anteriores (24,5% a
42,5%) em que o teor de quitina foi subtraído do nitrogênio total dos
insetos, e de estudos usando o fator de conversão N-para-proteína
específico de 4,76 determinado porJanssen et ai. (2017)(Diener et al., 2009;
Ouro e outros, 2020). O teor de lipídios foi em torno de 28% para as duas
refeições pré-pupa BSF no estudo atual. O conteúdo lipídico larval depende
de seu estágio de desenvolvimento e é maior para larvas maduras e pré-
pupas.Liu et al., 2017). Estudos anteriores registraram que o teor de lipídios
das pré-pupas BSF variou de 21,42% no esterco a 38,6% nos resíduos do
restaurante e até 57,8% no pão.Ewald et al., 2020; Spranghers et al., 2017;St-
Hilaire et al., 2007b). Esses resultados podem ser atribuídos ao nível de
carboidratos digestíveis nas dietas testadas.Barragan-Fonseca et al., 2019;
Zheng et al., 2012). A inclusão de torta de linhaça na dieta BSF reduziu
simultaneamente o teor de C12:0 e aumentou o teor de ALA das pré-pupas.
O enriquecimento de ALA de BSF alimentado com uma dieta enriquecida
com ω3 permitiu que sua relação n3/n6 (0,99) fosse equilibrada, o que
melhora a síntese de DHA a partir de ALA pela truta.Colombo et al., 2018).
Embora EPA e DHA sejam de interesse para melhorar a nutrição de peixes,
nenhum deles foi detectado na farinha de pré-pupa BSF. As pré-pupas BSF
não são capazes de produzir PUFAs de cadeia longa e podem simplesmente
acumular aqueles fornecidos em sua dieta.Barroso et al., 2019, 2017;Hoc et
al., 2020, 2021;St-Hilaire et al., 2007b).
4.3. Desempenho de crescimento de trutas
A inclusão dietética de refeições pré-pupal com 30% de gordura integral BSF induziu
uma diminuição nos parâmetros de crescimento da truta arco-íris. Sabe-se que a
qualidade lipídica e os níveis de inclusão na dieta da truta influenciam os parâmetros de
crescimento dos peixes, uma vez que a inclusão de 30% de farinha pré-pupal integral BSF
reduziu o crescimento da truta.St-Hilaire et al., 2007a). Em comparação, a inclusão na
dieta de 36,5% de LC-PUFAs enriquecido com farinha de pré-pupa BSF integral e 45% de
farinha de BSF desengordurada não mostrou diferenças significativas de crescimento
com a dieta controle.Randazzo et al., 2021;Sealey et al., 2011). Baseado em Renna et ai.
(2017)eBallestrazzi et ai. (2006), níveis de SFA entre 57,61 e 75,86% do perfil de ácidos
graxos da dieta impactam negativamente os parâmetros de crescimento da truta.
Consequentemente, os teores relativamente altos de SFA das dietas à base de farinha de
pré-pupa BSF neste experimento (69,67 ± 0,83% em BSFD e 60,78 ± 0,43% em ω3-BSFD)
poderiam explicar por que os parâmetros de crescimento da truta diminuíram.
Outro fator limitante potencial para a inclusão de farinha de pré-pupa BSF na
alimentação aquática é o conteúdo de quitina do exoesqueleto do inseto.Kroeckel
et al., 2012). A digestão da quitina pelos peixes depende da capacidade da espécie
em sintetizar enzimas quitinolíticas.ou sejaquitinase e quitobiase), que são
endógenas na truta arco-íris e são eficientes na inclusão de até 4% de quitina na
dieta da truta (Lindsay et al., 1984). Os teores de quitina de pré-pupas de BSF
criadas em diferentes substratos (ração de frango, digerido, restos vegetais e de
restaurante) variou de 5,6 a 6,7%.Spranghers et al., 2017). Com base em um valor
médio de 6,05% de quitina em pré-pupas BSF e os níveis de inclusão dietética de
farinha pré-pupa BSF no estudo atual, o conteúdo de quitina em dietas à base de
farinha pré-pupa BSF foi estimado em cerca de 1,82%. Porque este valor estava
abaixo dos 2% em queRenna et ai. (2017)não registrou nenhum impacto no
crescimento da truta, o conteúdo de quitina provavelmente não é o principal fator
que explica as diferenças documentadas no crescimento no presente estudo.
7
Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647
Finalmente, a substituição de FM (75%) por refeições pré-pupal integrais
BSF no estudo atual foi realizada com base no peso, não na proteína. O teor
de proteína das dietas experimentais à base de farinha BSF foi balanceado
através da inclusão de mais glúten (6% em FMvs20,5% em BSFD e 20% ω3-
BSFD). A inclusão de mais proteína vegetal nas dietas à base de farinha de
BSF poderia ter reduzido o conteúdo de aminoácidos essenciais da dieta,
incluindo lisina e arginina; e diminuir a utilização de proteína dietética para o
crescimento, mas não foi encontrado no estudo atual (Berge et al., 2003;
Davies et al., 1997).
4.4. Fator de condição e índices somáticos
Os fatores de condição dos peixes em nosso estudo foram semelhantes para
todas as dietas testadas (de 0,99 ± 0,06 a 1,04 ± 0,05), indicando a condição
fisiológica saudável e bem-estar dos peixes (Renna et al., 2017). Esses valores
refletem os de estudos anteriores em trutas alimentadas com a inclusão crescente
de farinhas de BSF integrais e desengorduradas por substituição de FM em dietas
sem afetar o fator de condição, que variou de 1,12 a 1,13 e 1,18 a 1,23,
respectivamente.Cardinaletti et al., 2019;Renna et al., 2017). O índice
hepatossomático é um índice baseado no peso do fígado que deve estar entre 1 e
2%. Este índice, também foi semelhante para as três dietas (intervalo: 1,30 ± 0,08%
a 1,38 ± 0,11%), e refletem os valores obtidos em estudos anteriores (intervalo:
1,10% a 1,73%) (Melenchón et al., 2020;Renna et al., 2017;Stadtlander et al., 2017).
Valores mais baixos deste índice indicam distúrbios no metabolismo de
carboidratos e gorduras dos peixes, a existência de ingredientes oxidados e
deficiência de carboidratos ou vitaminas.Munshi e Dutta, 1996). O índice
viscerosomático é um índice baseado no peso das vísceras. Este índice, também
não variou com a inclusão do farelo BSF nas dietas, com valores variando entre
8,20 ± 0,52 e 8,66 ± 0,58%. Valores semelhantes foram relatados porRenna et ai.
(2017)e Stadtlander et ai. (2017), que obtiveram índices viscerossomáticos de 8,94
a 9,21% e 10,1 a 10,5%, respectivamente, com inclusão de farinha de BSF
desengordurada por substituição de FM em dietas de trutas. As trutas
alimentadas com dietas à base de farinha de BSF apresentaram coeficientes de
gordura mais elevados em comparação com aquelas alimentadas com dietas à
base de peixe (1,41 ± 0,32% com DF, 1,84 ± 0,28% com BSFD e 1,91 ± 0,41% com
ω3-BSFD). Essas diferenças foram atribuídas ao acúmulo de gordura
intraperitoneal de trutas alimentadas com dietas à base de farinha de BSF, que é
considerado o principal local de armazenamento de gordura na truta arco-íris.De
Francesco et al., 2004;Palmegiano et al., 2006). A maior inclusão de farinha de
glúten em dietas à base de farinha de BSF pode ter aumentado a síntese de
gordura a partir do excesso de aminoácidos dispensáveis (como o ácido
glutâmico) desta fonte de proteína vegetal, o que aumentou a deposição de
gordura intraperitoneal.De Francesco et al., 2004).
4.5. Composição aproximada e perfil de ácidos graxos de filés
A inclusão de 30% de refeições pré-pupal integrais BSF na nutrição de trutas
no presente estudo não alterou o teor de proteína dos filés de truta (intervalo:
19,23 ± 0,09% a 19,88 ± 0,11%). Os valores obtidos foram muito semelhantes aos
relatados anteriormente após a inclusão dietética de farinha de BSF
desengordurada e integral (de 18,77% a 23,3% de teor de proteína para inclusão,
variando de 20% a 40%) (Mancini et al., 2018;Renna et al., 2017;Sealey et al., 2011).
Assim, o desengorduramento pode não ser necessário para garantir o conteúdo
constante de proteína nos peixes, com o perfil de aminoácidos das refeições BSF
geralmente parecendo bem equilibrado.Barroso et al., 2014;Kroeckel et al., 2012).
Nenhuma variação no teor de lipídios dos filés de truta foi detectada entre as três
dietas (intervalo: 3,21 ± 0,57% a 4,05 ± 0,32%), semelhante a experimentos
anteriores sobre inclusão de farinha de BSF na nutrição de trutas (intervalo: 1,2% a
1,6% e 7,33 % a 8,04%) (Mancini et al., 2018;Melenchón et al., 2020). Resultados
contrastantes foram obtidos porSealey et ai. (2011)eRenna et ai. (2017), que
relataram diminuição e aumento do teor de lipídios, respectivamente (de 4,7%
para 2,3% ou de 4,18% para 5,48%), ao aumentar a inclusão na dieta de farinha de
BSF integral e desengordurada. Como todas as formulações eram isolipídicas
neste estudo e estudos comparáveis, a modulação da composição de ácidos
graxos era esperada, em vez de uma modulação do teor de lipídios (Álvarez et al.,
2001;Chang
B. Hoc, T. Tomson, P. Malumba et ai.
e outros, 2018;Renna et al., 2017;Sealey et al., 2011). No entanto, os ácidos graxos
das dietas não são simplesmente acumulados no tecido dos peixes, mas seguem
várias vias metabólicas.por exemploprodução de energia, bioconversão ede novo
produção de ácidos graxos), alterando os perfis de ácidos graxos entre dietas e
filés de peixe (Tocher, 2003;Torstensen et al., 2000). Os SFAs são particularmente
altos em dietas à base de refeições pré-pupa BSF e foram bem representados nos
alimentados com BSF.≈40%) e alimentados com peixes (≈30%) filetes de truta no
presente estudo. Essa variação foi destacada em testes anteriores de alimentação
de trutas usando BSF e foi associada aos níveis de ácido láurico (C12:0) (Bruni et
al., 2020;Renna et al., 2017;Sealey et al., 2011). Apesar de uma proporção
significativa de C12:0 ser bioacumulada e β-oxidada para energia, a inclusão de
C12:0 em dietas também promoveria várias vias de síntese que conservam níveis
semelhantes de palmítico (C16:0), palmitoleico (C16:1), esteárico ( C18:0) e ácido
oleico (C18:1-n9) no corpo do peixe (Ballestrazzi et al., 2006;Figueiredo-Silva et al.,
2012;Li et al., 2016;Sealey et al., 2011). A mesma tendência foi observada no
presente estudo para os níveis desses AG em filés de truta alimentados com dietas
à base de farinha de pré-pupa BSF, uma vez que foi pouco representado nessas
dietas. Apesar do conteúdo dietético em MUFA ser menor em dietas à base de
refeições pré-pupa BSF (≈15%) em comparação com a dieta à base de peixe (≈
38%), o teor de MUFA foi semelhante nos filés de truta (≈30%) para todas as dietas.
Este resultado foi provavelmente devido à biossíntese de C16:1 e C18:1n-9 a partir
do excesso de C12:0 em trutas alimentadas com BSF e a β-oxidação para fins
energéticos de ácido ecosenoico (C20:1n-9) e ácido erúcico ( C22:1n-9) em trutas
alimentadas com dietas à base de peixe (Figueiredo-Silva et al., 2012;Tocher, 2003
). Esta conversão dietética de SFAs pelos peixes aumentou seus níveis de MUFAs.
Os MUFAs são reconhecidos como benéficos à saúde humana por melhorar a
função endotelial, o que previne doenças cardiovasculares.Fuentes et al., 2001;
Gillingham et al., 2011). O teor de PUFA foi menor nas trutas alimentadas com
farinha de BSF (≈30% com FD a ≈24% com BSFD e ω3-BSFD), como demonstrado
por estudos testando a maior inclusão de refeições de BSF em dietas de trutas (
Mancini et al., 2018;Renna et al., 2017). Essas diferenças foram atribuídas
principalmente à ausência de ω3LC-PUFAs (EPA e DHA) em refeições de BSF e FAs
envolvidos na prevenção de patologias cardiovasculares humanas.Sarma et al.,
2013). Apesar do conteúdo cumulativo muito baixo de EPA e DHA nas dietas à
base de BSF (≈2,72%vs≈15,45% em FD) do estudo atual, esses FAs claramente
acumulados em trutas alimentadas com BSF (≈19,48% com DF,≈8,87% com BSFD e
≈9,99 com ω3-BSFD). Infelizmente, ALA adicional derivado de ω3-BSFD não
pareceu ser bioconvertido em DHA, apesar da presença de metabólitos
intermediários na síntese de DHA (C20:3n-3 e C22:5n-3) (Kabeya et al., 2018;Seuld
euz et al., 2018). Essa bioconversão provavelmente foi limitada pela competição
metabólica com o AL pelas mesmas enzimas (Δ6-dessaturases) e/ou um alto grau
para a β-oxidação do ALA.Francisco et al., 2006;Güler e Yildiz, 2011).ALA adicional
derivado de ω3-BSFD foi parcialmente incorporado em filés de truta (≈
2,42% com FD,≈2,13% com BSFD e≈3,84 com ω3-BSFD). O ALA é um ácido graxo
importante na nutrição humana e sua inclusão em filés de peixe agrega valor nutricional
extra.Izquierdo et al., 2005). A modificação de AF em filés de truta com base nas dietas
avaliadas aqui representou o principal critério de qualidade nutricional retido por muitos
estudos de nutrição de peixes. Como outros conteúdos de ingestão nutricional (por
exemploaminoácidos, vitaminas e oligoelementos) apresentam efeitos benéficos para a
saúde e são muitas vezes subestimados, havendo falta de conscientização dos
consumidores sobre sua importância. Assim, pode ser apropriado considerá-los em
estudos futuros (Turchini et al., 2018).
5. Conclusão
Para avançar em direção ao objetivo de sustentabilidade ambiental na aquicultura,
este estudo centrou-se no impacto da incorporação de dois tipos de farinha BSF
(enriquecida ou não em ω3) em dietas de trutas como substituto de produtos da pesca.
Para o efeito e atendendo à legislação em vigor, os BSF foram criados a partir de duas
dietas à base de subprodutos vegetais locais, transformados em farinhas integrais que
foram formuladas em pellets de aquafeed e posteriormente testadas em trutas. Apesar
de um menor teor de ω3LC-PUFA (EPA e DHA), bem como uma ligeira diminuição na taxa
de crescimento específico e ganho de peso úmido, os outros parâmetros nutricionais e
de crescimento
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Ciência do Meio Ambiente Total 794 (2021) 148647
não foram afetados pela incorporação do farelo de BSF e demonstram o interesse
dos insetos como recicladores de matéria orgânica em uma produção sustentável
de peixes cultivados. Como já apontado, a produção de pré-pupas BSF a partir de
subprodutos vegetais não conseguiu produzir farinhas BSF integrais mantendo o
nível de ω3, particularmente ω3LC-PUFAs, em filés de truta. A produção de farinha
de BSF integral requer poucas etapas de processamento (secagem e moagem) e,
portanto, é atraente em termos de tempo e custo-benefício. Para garantir um
perfil adequado de ácidos graxos, o uso de rações ricas em ω3LC-PUFA para a
produção de BSF, como resíduos de peixes, deve ser considerado. Para alterar a
legislação vigente e permitir o uso desses alimentos na nutrição de trutas; estudos
futuros de avaliação de risco são necessários para garantir que este processo não
resulte em contaminantes, transmissão de parasitas ou patógenos aos peixes.
Para melhor gerenciar as taxas de incorporação de proteínas e lipídios BSF na
nutrição de trutas, uma etapa adicional de delipidação de pré-pupas pode ser
realizada, mas estudos econômicos futuros ainda são necessários para destacar a
rentabilidade potencial desses processos.
Declaração de contribuição de autoria CRediT
Bertrand Hoc:Conceituação, Metodologia, Análise formal,
Investigação, Redação – rascunho original, Redação – revisão e edição.
Thomas Tomson:Redação – revisão e edição.Paulo Malumba:Redação –
revisão e edição.Christophe Blecker:Redação – revisão e edição.M.
Haissam Jijakli:Redação – revisão e edição.Giorgia Purcaro:Redação –
revisão e edição.Frederico Francisco:Conceituação, Redação – revisão e
edição, Supervisão, Aquisição de financiamento.Rudy Caparros Megido:
Conceituação, Metodologia, Redação – rascunho original, Redação –
revisão e edição, Supervisão.
Declaração de interesse concorrente
Os autores declaram que não têm interesses financeiros
concorrentes ou relações pessoais que possam ter influenciado o
trabalho relatado neste artigo.
Agradecimentos
Os autores agradecem a Lucien Mostade (Laboratório de Entomologia
Funcional e Evolutiva, Gembloux Agro-Bio Tech – Uliege, Bélgica) por seu apoio à
criação de insetos, ensaio nutricional de trutas e análises nutricionais. Tanks para
Jymmi Bin (Laboratório de Fitopatologia Integrada e Urbana, Gembloux Agro-Bio
Tech – Uliege, Bélgica) por sua contribuição para o estudo nutricional de trutas.
Finalmente, obrigado a Dominique Cortese (Laboratório de Ciência e Formulação
de Alimentos, Gembloux Agro-Bio Tech – Uliege, Bélgica) por esta assessoria no
processo de extrusão.
Financiamento
Este trabalho foi apoiado pela Região da Valónia (Service public de Wallonie;
DGO6; 1610532; INSECT). O financiador não teve nenhum papel no desenho do
estudo, coleta e análise de dados, decisão de publicação ou preparação do
manuscrito.
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