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ANIMAL BEHAVIOUR, 2000, 60, 145–164

doi:10.1006/anbe.2000.1446, disponível online em http://www.idealibrary.com em

ANÁLISE

A evolução da poliandria: acasalamentos múltiplos e aptidão feminina em

insetos

GO} RAN ARNQVIST e TINA NILSSON

Ecologia Animal, Departamento de Ecologia e Ciências Ambientais, Universidade de Umeaÿ

(Recebido em 25 de novembro de 1999; aceitação inicial em 12 de janeiro de

2000; aceitação final em 29 de fevereiro de 2000; número MS: RV-16)

A teoria sugere que a aptidão dos machos geralmente aumenta de forma constante com a taxa de acasalamento, enquanto um ou
alguns acasalamentos são suficientes para que as fêmeas maximizem o seu sucesso reprodutivo. Contrariamente a estas previsões,
contudo, as fêmeas da maioria dos insectos acasalam-se. Realizamos uma meta-análise de 122 estudos experimentais abordando
os efeitos diretos do acasalamento múltiplo na aptidão feminina em insetos. Nossos resultados mostram claramente que as fêmeas
ganham diretamente com acasalamentos múltiplos em termos de aumento na produção de descendentes ao longo da vida. Apesar
do efeito negativo da remate na longevidade das fêmeas em espécies sem alimentação nupcial, os efeitos positivos (aumento da taxa
de produção de ovos e fertilidade) mais do que compensam este efeito negativo para taxas de acasalamento moderadas. O ganho
líquido direto médio de aptidão de acasalamentos múltiplos chegou a 30-70%.
Portanto, a manutenção evolutiva da poliandria em insetos pode ser entendida apenas em termos de efeitos diretos. No entanto,
nossos resultados também apoiam fortemente a existência de uma taxa de acasalamento feminina ideal intermediária, além da qual
uma taxa de acasalamento ainda mais elevada é deletéria. A existência de tais ótimos implica que o conflito sexual sobre a taxa de
acasalamento deve ser muito comum em insetos, e que a coevolução sexualmente antagônica desempenha um papel fundamental
na evolução dos sistemas de acasalamento e de muitas características reprodutivas. Discutimos a origem e a manutenção dos
sentimentos nupciais à luz de nossas descobertas e sugerimos que ejaculados elaborados e nutritivos podem ser o resultado de uma
coevolução sexualmente antagônica. A investigação futura deverá ter como objectivo obter uma compreensão quantitativa da
evolução das taxas de acasalamento das fêmeas.
ÿ 2000 Associação para o Estudo do Comportamento Animal

A principal função do acasalamento é a transferência de a aparente discrepância entre a teoria e as observações empíricas gerou
T esperma para mulheres. Uma vez que cada acasalamento
oferece uma oportunidade de gerar descendentes, os machos
um extenso corpo de pesquisas teóricas e empíricas. Uma série de
benefícios adicionais para as fêmeas decorrentes do acasalamento foi
geralmente podem aumentar a sua aptidão acasalando com muitas sugerida, isto é, além de simplesmente receber quantidades suficientes
parceiras e, portanto, altas taxas de acasalamento estão tipicamente de esperma viável (ver, por exemplo, Walker 1980; Thornhill & Alcock
associadas a um elevado sucesso reprodutivo masculino. As 1983; Choe & Crespi 1997; Yasui 1998), e um grande número de estudos
fêmeas, por outro lado, maximizam o sucesso reprodutivo empíricos estudos abordaram os efeitos do acasalamento múltiplo na
maximizando o número de ovos viáveis produzidos. Esta assimetria aptidão feminina em uma variedade de diferentes espécies de insetos
básica entre os sexos sugere que a aptidão dos machos aumenta (ver Ridley 1988; Vahed 1998).
monotonicamente com o aumento da taxa de acasalamento,
enquanto um ou alguns acasalamentos são suficientes para que No entanto, novos conhecimentos empíricos e conceptuais sugerem
as fêmeas maximizem o seu sucesso reprodutivo. Contrariamente que o cenário descrito acima é demasiado simplista para nos ajudar a
a estas previsões, contudo, as fêmeas da maioria das espécies compreender a evolução das taxas de acasalamento das fêmeas.
animais acasalam-se, na maioria das vezes com machos diferentes Em primeiro lugar, embora os insectos machos tenham sido geralmente
(poliandria), mas também com o mesmo macho (acasalamentos considerados como fornecendo às fêmeas “pouco mais que
repetidos). Uma vez que a nossa compreensão da evolução das esperma” (muitas vezes motivando uma visão de benefícios directos
taxas de acasalamento entre machos e fêmeas está no cerne da como sendo insignificantes), sabemos agora que a função do
biologia reprodutiva, esta Correspondência: G. Arnqvist, Ecologia acasalamento vai muito além de simplesmente fornecer às fêmeas com esperma.
Animal, Departamento de Ecologia e Ciência Ambiental, Mais importante ainda, um grande número de substâncias acessórias
Universidade de Umeaÿ, SE-901 87 Umeaÿ, Suécia (e-mail: Goran.Arnqvist@eg.umu.se).
são transferidas com a ejaculação, e estas substâncias
0003–3472/00/080145+20 US$ 35,00/0 145 ÿ 2000 Associação para o Estudo do Comportamento Animal
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146 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2

Substâncias ejaculadas acessórias

Ato de Presença de
acasalar esperma na Inibidores Substâncias Substâncias Nutrientes
em si mulher antiespermáticas de prósperma
Estimulantes de da receptividade (consumidos ou
produção de ovos feminina (não próprias) (próprias) absorvidos)

Expectativa de vida feminina Taxa de produção de ovos femininos Fertilidade feminina

Produção de descendentes femininos ao longo da vida

Figura 1. Um resumo dos efeitos conhecidos do acasalamento na aptidão feminina em insetos. O próprio ato de acasalar, a presença do esperma em si e a
transferência de uma série de substâncias acessórias com a ejaculação são conhecidos por terem vários efeitos em vários componentes da aptidão feminina,
muitos dos quais são antagônicos. As linhas tracejadas representam efeitos positivos negativos e as linhas sólidas.

têm efeitos profundos no comportamento reprodutivo feminino (Chen
1984; Gillott 1988; Eberhard & Cordero 1995; Eberhard 1996;
Klowden 1999). A importância dos efeitos diretos dos acasalamentos
múltiplos nas fêmeas pode, portanto, ser seriamente subestimada.
Em segundo lugar, mesmo que a seleção na taxa de acasalamento
possa muitas vezes ser sexualmente antagônica (Halliday & Arnold
1987; Rice 1996; Holland & Rice 1998; Parker & Partridge 1998; e
discussão abaixo), as fêmeas são participantes ativas em jogos
evolutivos sobre taxas de acasalamento (Hammerstein & Parker
1987). Assim, a ocorrência quase onipresente de acasalamentos
múltiplos por parte das fêmeas sugere fortemente que um ou
alguns acasalamentos podem não ser suficientes para maximizar o
sucesso reprodutivo das fêmeas.
O acasalamento pode afetar diretamente a aptidão feminina de
várias maneiras. Estudos teóricos sugeriram que a poliandria
também pode afetar indiretamente a aptidão feminina, fornecendo
vários benefícios genéticos que aumentam a aptidão da prole (ver
Yasui 1998 para uma revisão). No entanto, até que os efeitos diretos com a ejaculação masculina têm numerosos efeitos complexos no
dos acasalamentos múltiplos sobre a aptidão feminina tenham sido
geralmente compreendidos e provados insuficientes para explicar a
poliandria, tais efeitos genéticos indiretos podem não precisar ser
invocados (Parker 1984; Yasui 1998). A produção de descendentes
femininos ao longo da vida é principalmente um produto do tempo
de vida das fêmeas, da taxa de produção de ovos e da fertilidade.
Sabe-se que todos esses componentes de aptidão são afetados
pelo acasalamento de várias maneiras diretas. Os efeitos podem
ser devidos a três fatores diferentes: o ato de acasalamento em si,
a presença de espermatozóides e a transferência de substâncias acessórias (ver Fig. 1).das fêmeas, normalmente inibindo diretamente a
Primeiro, sabe-se que o próprio ato de acasalar acarreta uma série
de custos para as fêmeas. Esses custos ecológicos do acasalamento
incluem custos gerais de tempo e energia (Daly 1978; Thornhill &
Alcock 1983; Watson et al. 1998), mas também
aumento das taxas de predação (Wing 1988; Arnqvist 1989a; Rowe
1994), risco de lesões físicas (Parker 1979; Helversen & Helversen
1991) e infecção por parasitas/patógenos (Hurst et al. 1995). Esses
custos diminuem tanto a expectativa de vida das fêmeas quanto a
taxa de produção de ovos. O acto de acasalar em si pode, no
entanto, também ter efeitos positivos na aptidão, uma vez que pode
estimular directamente a produção de ovos pelas fêmeas (Opp &
Prokopy 1986). Em segundo lugar, sabe-se que a mera presença
de espermatozoides viáveis no trato reprodutivo feminino estimula
a produção de óvulos femininos (Gromko et al. 1984) e um
suprimento amplo e diversificado de espermatozoides também pode
aumentar a fertilidade feminina (Tregenza & Wedell 1998). No
entanto, um excesso de esperma pode afectar negativamente tanto
a taxa de produção de óvulos (Nilakhe 1977) como a fertilidade
(devido à polispermia; ver Eberhard 1996).
Sabe-se que o grande número de substâncias acessórias,
normalmente várias proteínas, que são transferidas para as mulheres
desempenho reprodutivo feminino (para revisões, ver Eberhard &
Cordero 1995; Eberhard 1996; Klowden 1999 ; ver Fig . 1 ). Certas
substâncias gonadotrópicas desencadeiam e/ou estimulam a
produção de óvulos femininos e, portanto, podem aumentar a
aptidão feminina, estimulando a maturação e a postura dos ovos.
Devido ao custo de reprodução, no entanto, estas substâncias
também podem diminuir o tempo de vida das mulheres (Ikeda 1974;
Partridge & Farquhar 1981; Fowler & Partridge 1989; Chapman et
al. 1993, 1998). Outras substâncias diminuem a taxa de
acasalamento
receptividade sexual feminina (ver Eberhard 1996) ou, em alguns
casos, agindo como repelentes para outros machos (Andersson et
al. no prelo). Estas substâncias podem, assim, reduzir a taxa de
produção de óvulos e a fertilidade das fêmeas, e podem
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também afetam a expectativa de vida feminina de forma positiva ou
negativa. No entanto, outras substâncias acessórias estão
envolvidas na competição espermática e têm efeitos negativos sobre
o esperma de parceiros anteriores (Harshman & Prout 1994; Clark
et al. 1995). Tais substâncias podem ter uma variedade de efeitos
colaterais tóxicos para as mulheres (cf. Gems & Riddle 1996; Siva-
Jothy et al. 1998) e reduzem a expectativa de vida das fêmeas em
Drosophila (Fowler & Partridge 1989; Partridge & Fowler 1990; Chapman e outros.
1993, 1995). Substâncias que estimulam e/ou desencadeiam a
captação e armazenamento de esperma pelas mulheres e, portanto,
atuam no interesse do homem focal, também são conhecidas entre
as substâncias secundárias (Bertram et al. 1996; Wolfner 1997) e
muitas vezes devem elevar a fertilidade feminina. Finalmente, os
machos de alguns grupos de insetos fornecem às fêmeas um
ejaculado volumoso que é absorvido ou ingerido pelas fêmeas. Sabe-
se que essa alimentação nupcial às vezes aumenta a taxa de
produção de ovos das fêmeas e/ou a expectativa de vida das fêmeas
(ver Vahed 1998 para uma revisão).
Os efeitos diretos da poliandria sobre a aptidão feminina são
inerentemente difíceis de prever apenas com base em considerações
teóricas. Fica claro na Figura 1, que resume os principais efeitos
conhecidos dos vários fatores mencionados acima, que diferentes
componentes da aptidão feminina são afetados negativa e/ou
positivamente por um grande número de fatores de uma maneira
complexa e muitas vezes antagônica. A intensidade e a força de
muitos destes efeitos também dependem do tempo e da dose
(Eberhard 1996) e, portanto, a escala temporal dos efeitos varia
entre os diferentes fatores. A dificuldade de fazer previsões teóricas
é ainda mais complicada pelas compensações negativas entre os
componentes da aptidão feminina, como entre a taxa de produção
de ovos e a expectativa de vida (Chapman et al. 1998).
No entanto, duas conclusões importantes podem ser tiradas neste
ponto. Primeiro, não está de forma alguma claro que um ou alguns
acasalamentos necessariamente maximizam a produção de
descendentes femininos ao longo da vida. Os efeitos diretos do
acasalamento na aptidão feminina são múltiplos e complexos, e
reduzir o acasalamento a um mero ato de entrega de esperma é
falho. Em segundo lugar, os estudos empíricos oferecem o único
caminho viável para conclusões gerais sobre os efeitos diretos da
poliandria na aptidão feminina.
Nosso objetivo nesta revisão é duplo. Primeiro, sintetizamos e
analisamos pesquisas experimentais abordando os efeitos diretos
do acasalamento múltiplo na aptidão feminina em insetos.
Em segundo lugar, apontamos para novos domínios empíricos e
conceituais e damos conselhos para pesquisas futuras nesta área
da ecologia evolutiva. Muitos estudos trataram dos efeitos da
variação da taxa de acasalamento no desempenho reprodutivo
feminino. Os táxons e o desenho experimental utilizados variam
amplamente entre os estudos (ver Apêndice), assim como o
resultado dos experimentos. Estudos únicos relataram efeitos
positivos, negativos ou nenhum efeito de acasalamentos múltiplos
na aptidão feminina. Consequentemente, os resultados de estudos
individuais foram considerados “contraditórios” ou “incompatíveis”, e
a nossa compreensão da evolução da poliandria em insectos é
“obscura”. Sugerimos que este não é necessariamente o caso. O
facto de um estudo documentar um efeito significativo, enquanto
outro não, não torna os resultados contraditórios. Espera-se que os
resultados de estudos únicos variem devido apenas ao erro de
amostragem aleatória. Além disso, e mais importante, as variações
REVISÃO 147
EU
oãçudorP
altiiFv
soiscoílh
B
A C II
Taxa de
acasalamento Figura 2. Um modelo simples dos efeitos do aumento da taxa de
acasalamento na aptidão feminina. Nas espécies em que ocorre alimentação nupcial
(I), espera-se que a aptidão das fêmeas aumente com a taxa de acasalamento. À
medida que as fêmeas ficam saturadas, no entanto, os efeitos líquidos de uma taxa
de acasalamento ainda mais elevada deverão ser insignificantes. Em espécies sem
alimentação nupcial (II), em contraste, a aptidão das fêmeas deve ser maximizada
a uma taxa de acasalamento ideal relativamente bem definida (ver texto para
discussão). Assim, as taxas reais de acasalamento utilizadas em qualquer estudo
que relacione o grau de acasalamento múltiplo com a aptidão das fêmeas (A, B ou
C) devem ser críticas para o resultado do experimento.
o projeto experimental pode fazer com que os resultados difiram
amplamente sem serem contraditórios. Primeiro, considere um
modelo simples do efeito líquido direto sobre a aptidão feminina do
aumento da taxa de acasalamento. Os efeitos positivos e negativos
do acasalamento (ver Fig. 1) dependem da dose. A maioria dos
efeitos positivos (benefícios) do acasalamento mencionados acima,
no entanto, pode ser seguramente assumido como gerando uma
curva de ganho que é assintótica, devido à diminuição das
recompensas de, por exemplo, esperma adicional, substâncias
gonadotrópicas e alimentação nupcial. Os efeitos negativos (custos)
do acasalamento, por outro lado, provavelmente estarão relacionados
de forma mais linear ou exponencial com a taxa de acasalamento.
Isto deve-se aos efeitos negativos presumivelmente aditivos ou
multiplicativos de, por exemplo, custos de tempo/energia, substâncias
acessórias tóxicas, risco de lesões/predação e custo de reprodução.
Dadas estas suposições simples, prevê-se uma taxa líquida ideal de
acasalamento feminino que reflete o equilíbrio entre os vários custos
e benefícios do acasalamento (ver Figura 2 e Discussão). Além
disso, esta taxa de acasalamento óptima tenderá, em geral, a ser
mais elevada em espécies em que ocorre alimentação nupcial (Fig.
2, linha I) em comparação com a taxa de acasalamento óptima em
espécies sem tal alimentação nupcial (Fig. 2, linha II), devido ao
efeito nutricional positivo adicionado. Em seguida, considere um
estudo comparando a aptidão feminina em fêmeas acasaladas
individualmente com fêmeas acasaladas quase idealmente (Fig. 2:
A versus B) e outro estudo comparando fêmeas acasaladas quase
idealmente com fêmeas acasaladas em uma taxa ainda mais alta
(Fig. 2: B versus C ). Os dois estudos gerariam conclusões opostas
sobre os efeitos da poliandria na aptidão feminina, mas não seriam
nem “contraditórios” nem “incompatíveis”. Portanto, variações no
desenho experimental poderiam explicar uma grande proporção da
variação entre estudos nos efeitos da poliandria na aptidão feminina.
Aplicamos métodos meta-analíticos para sintetizar e analisar
experimentos que abordam os efeitos diretos das variações nas
taxas de acasalamento em insetos nos componentes de aptidão
feminina (fecundidade, fertilidade e/ou longevidade). A meta-análise
oferece ferramentas estatísticas objetivas e quantitativas para
analisar os resultados de múltiplos estudos, que estão em
Machine Translated by Google
148 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2
muitas maneiras superiores às revisões narrativas subjetivas e
não quantitativas alternativas (ver Cooper & Hedges 1994; Arnqvist
& Wooster 1995; Adams et al. 1997; Osenberg & St Mary 1998;
para discussões recentes de meta-análise). Uma vez que a
magnitude dos efeitos diretos da poliandria na aptidão feminina
pode muitas vezes ser bastante pequena (Yasui 1998), gerando
uma elevada taxa de erro tipo II em estudos primários, uma meta-
análise destes dados empíricos é particularmente bem motivada
(Arnqvist & Wooster 1995 ).
MÉTODOS
Recuperação e seleção de dados
Pesquisar dados
Usamos quatro métodos diferentes para procurar experimentos
que abordassem os efeitos das diferentes taxas de acasalamento
no desempenho reprodutivo feminino em insetos. Primeiro,
examinamos minuciosamente as referências em revisões narrativas
publicadas anteriormente sobre o tema (Thornhill & Alcock 1983;
Ridley 1988; Boggs 1995; Choe & Crespi 1997; Vahed 1998). Em
segundo lugar, pesquisamos bases de dados de literatura
disponíveis (Biological Abstracts, Science Citation Index), usando
diversas estratégias de pesquisa. Terceiro, pesquisamos
documentos disponíveis na World Wide Web, utilizando diversos
termos e mecanismos de busca. Quarto, publicámos pedidos de
dados relevantes em quatro listas de correio electrónico na Internet
durante Setembro de 1997 (Evoldir, Entomo-l, Bugnet, Leps-l),
principalmente para garantir o acesso a estudos primários
relevantes não publicados.
Seleção de dados
Cinco critérios tiveram que ser cumpridos para que um
experimento fosse incluído em nossas análises. Primeiro, cada
estudo teve que envolver pelo menos dois tratamentos
experimentais diferentes: um em que as fêmeas acasalavam com
menos frequência e outro em que as fêmeas acasalavam com
mais frequência. Muitos experimentos envolveram um grupo de
fêmeas (o grupo controle) que foram acasaladas apenas uma vez,
ou que tinham acesso restrito aos machos, e outro grupo (o grupo grupos, com base na biologia reprodutiva das espécies estudadas.
experimental) onde as fêmeas eram acasaladas multiplicadamente,
ou tinham acesso ilimitado aos machos. Assim, embora as
frequências de acasalamento realmente utilizadas variassem entre Neste grupo, incluímos espécies nas quais as fêmeas ingerem
os estudos, cada estudo incluído pôde documentar/verificar uma
diferença na frequência de acasalamento entre os dois grupos de
fêmeas. Em segundo lugar, as fêmeas individuais tiveram que ser
distribuídas aleatoriamente para os tratamentos de acasalamento
mencionados acima. Este critério desqualificou um número
surpreendentemente grande de estudos correlacionais, incluídos
em revisões anteriores (Ridley 1988; Vahed 1998), nos quais as
causas e os efeitos do acasalamento múltiplo não podem ser
separados. Nesses estudos, normalmente foi dada a várias fêmeas
a oportunidade de acasalar e multiplicar-se, e as fêmeas que
acasalaram uma vez foram simplesmente comparadas com as fêmeas que
Terceiro, cada estudo deveria incluir uma apresentação clara e espécies em que ocorre alimentação nupcial, a nossa expectativa
lúcida dos materiais e métodos utilizados. Quarto, os estudos
incluídos deveriam fornecer pelo menos uma medida do
desempenho reprodutivo feminino entre as fêmeas experimentais.
Isto pode ser fecundidade (produção de ovos), fertilidade
(viabilidade ou taxa de eclosão dos ovos) e/ou
medidas de produção de descendentes. Quando disponível,
também registramos a expectativa de vida feminina. Uma vez que
as medidas de produção de descendentes combinam os efeitos
potencialmente independentes da taxa de acasalamento sobre a
fecundidade e fertilidade feminina, utilizamos preferencialmente
medidas de fecundidade e fertilidade sobre a produção de
descendentes, quando disponíveis. Somente nos casos em que
nem a fecundidade nem a fertilidade foram relatadas é que
utilizamos a produção de descendentes como medida do
desempenho reprodutivo feminino. Quinto, as seções de resultados
dos estudos primários deveriam permitir a extração das seguintes
informações: (1) os tamanhos das amostras utilizadas, ou seja, o
número de mulheres em cada grupo; (2) desempenho reprodutivo
médio feminino nos dois grupos; e (3) uma medida estatística de
dispersão para essas médias. Esta última poderia ser uma medida
direta de dispersão (SD ou SE) ou uma métrica a partir da qual
uma medida conservadora de dispersão poderia ser calculada
(como um intervalo ou um valor P ). Essas informações foram
retiradas diretamente do texto ou capturadas de figuras de artigos
publicados, por meio de uma mesa digitalizadora (SummaSketch III).
Análise estatística
Agrupando variáveis
Para avaliar a heterogeneidade entre os estudos primários e,
assim, aprofundar a nossa compreensão das causas da variação
nos resultados experimentais entre os estudos, utilizamos seis
variáveis de agrupamento em nossas análises (análogas aos
fatores nas ANOVAs convencionais), duas das quais são baseadas
na biologia. de espécie única. Uma vez que existem várias razões
para acreditar que o desenho experimental afetará o resultado de
estudos individuais, cada estudo também foi categorizado por
quatro variáveis de agrupamento com base no desenho
experimental utilizado, para nos permitir analisar diferenças nos
resultados causadas por diferentes metodologias entre estudos. .
Primeiro, utilizamos a ordem taxonômica das espécies estudadas
como uma variável de agrupamento para avaliar a importância
global de uma maior afiliação taxonômica para o resultado dos
experimentos. Segundo, os estudos foram categorizados em dois
Um grupo consistiu em estudos realizados com espécies nas quais
ocorre alimentação nupcial (ver Vahed 1998).
produtos glandulares masculinos, alimentos regurgitados ou partes
do ejaculado masculino (espermatófila e/ou espermatóforo) antes,
durante ou após a cópula. Também incluímos espécies nas quais
os machos transferem um espermatozoide aumentado para a
fêmea durante o acasalamento, muitas vezes constituindo vários
por cento do peso corporal do macho. No entanto, não incluímos
espécies nas quais o ejaculado não é aumentado, mesmo que
substâncias derivadas de machos sejam incorporadas em oócitos
em desenvolvimento (ver Eberhard 1996; Pitnick et al. 1997; Vahed
1998; e discussão abaixo, para problemas com a inferência de
acasalaram
efeitos mais
nutricionais de uma
a partir de vez.
dados de radiomarcação). Nas
a priori era de um aumento monotônico no desempenho reprodutivo
ao longo da vida com o aumento da taxa de acasalamento, pelo
menos para taxas de acasalamento moderadamente altas (ver linha I na Fig .
2). O outro grupo consistiu de espécies sem alimentação nupcial.
Nessas espécies, esperávamos um comportamento diferente
Machine Translated by Google
relação entre desempenho reprodutivo e taxa de acasalamento
(ver linha II na Fig. 2 e Introdução).
Terceiro, estudos nos quais os machos foram mantidos
continuamente com as fêmeas no grupo experimental foram
contrastados com estudos nos quais os machos foram introduzidos
apenas intermitentemente para o acasalamento e depois removidos
das fêmeas (coabitação entre machos). Em quarto lugar, os
estudos nos quais a fecundidade/fertilidade feminina foi registada
durante toda a vida feminina foram contrastados com estudos nos
quais estes parâmetros foram registados apenas durante uma parte
limitada do seu tempo de vida (duração da experiência). Quinto, os
estudos em que as mulheres receberam recursos alimentares
adequados/ad libitum foram contrastados com estudos em que as
mulheres foram privadas de alimentos ou tiveram acesso restrito/
limitado aos alimentos (nível alimentar).
Finalmente, com base no desenho experimental e nas frequências
reais de acasalamento utilizadas nos experimentos, podemos
prever o resultado de um experimento a priori usando o modelo
simples apresentado na Figura 2 (ver Introdução). Para avaliar a
precisão de tais expectativas a priori, categorizamos estudos sobre
espécies que não exibem alimentação nupcial em três tipos que
diferem nos efeitos esperados do aumento da taxa de acasalamento
no desempenho reprodutivo feminino em nossa sexta variável de
agrupamento (tipo experimental).
No tipo I esperávamos um aumento no desempenho reprodutivo
feminino (A versus B na Figura 2). Esses experimentos compararam
fêmeas que foram autorizadas a acasalar apenas uma vez com (1)
fêmeas que foram autorizadas a acasalar em uma taxa conhecida
e controlada um pouco mais alta, e onde os experimentos foram
realizados em qualquer fração do tempo de vida da fêmea, ou (2)
fêmeas que foram mantidos continuamente com machos (coabitação
masculina), mas onde a duração do experimento foi menor que a
vida das fêmeas. No tipo II esperávamos um efeito menor ou
nenhum efeito da taxa de acasalamento das fêmeas (A versus C).
Esses experimentos compararam fêmeas que puderam acasalar
apenas uma vez com fêmeas que puderam acasalar em uma taxa
maior e desconhecida. Experimentos desse tipo usaram a
coabitação masculina nos tratamentos experimentais e duraram
toda a vida feminina.
No tipo III esperávamos uma diminuição no desempenho reprodutivo
feminino (B versus C). Esses experimentos compararam fêmeas
que foram autorizadas a acasalar a uma taxa intermediária (>1)
com fêmeas que foram autorizadas a acasalar a uma taxa
consideravelmente maior e desconhecida. Experimentos desse
tipo também utilizaram a coabitação masculina nos tratamentos
experimentais e duraram toda a vida feminina. Dois estudos não
puderam ser categorizados em nenhum desses três grupos e não
foram incluídos nessas análises específicas.
Métodos estatísticos
Não se pode esperar estritamente que os estudos primários
utilizados em nossa meta-análise compartilhem um único tamanho
de efeito verdadeiro comum, mesmo dentro de ordens e categorias
de agrupamento de variáveis, devido a diferenças em uma série de
fatores que não pudemos, ou não controlamos, ou consideramos
para. Assim, usamos exclusivamente modelos mistos em nossas
estimativas dos efeitos globais da taxa de acasalamento no
desempenho reprodutivo feminino e em nossas avaliações da
importância do agrupamento de variáveis para o resultado
experimental. Esses modelos incluem diferenças fixas entre grupos
de estudos e erros amostrais dentro do estudo, mas também permitem análises forma, em estudos que relatam apenas a produção de descendentes, aum
REVISÃO 149
variação entre estudos de outras fontes de variância (Raudenbush
1994; Rosenberg et al. 1997). Embora o poder estatístico dos
modelos mistos seja consideravelmente inferior ao dos modelos
equivalentes de efeitos fixos e, portanto, a taxa de erro tipo II seja
mais elevada, os pressupostos dos modelos mistos têm muito mais
probabilidade de serem cumpridos na maioria das meta-análises
em ecologia e evolução (Gurevitch & Hedges 1993; Rosenberg et
al. 1997). Nossa escolha de modelos mistos e, portanto, a inclusão
mais conservadora de uma fonte adicional de variância entre
estudos, foi ainda validada pelas homogeneidades dentro da classe
(QW) frequentemente significativas em modelos análogos de efeito
fixo dos modelos mistos relatados aqui.
Como diferentes espécies de insetos diferem dramaticamente
em fecundidade e longevidade absolutas, optamos por usar a razão
de resposta como medida do tamanho do efeito (Hedges et al.
1999). Esta medida proporcional do tamanho do efeito é
simplesmente a razão, e não a diferença, entre o resultado médio
no grupo experimental e o do grupo de controle (cf.
Osenberg et al. 1997; Osenberg e Santa Maria 1998). Para estimar
os tamanhos médios dos efeitos e avaliar a importância de várias
variáveis de agrupamento, utilizamos modelos mistos onde o
recíproco da variância amostral de cada razão de resposta (ln
transformada) foi utilizado como peso (Rosenberg et al. 1997) .
Abaixo, relatamos as taxas médias de resposta e seus limites de
confiança de 95%, como CL1RRÿCL2. Uma proporção
significativamente diferente da unidade indica efeitos significativos
do tratamento da taxa de acasalamento das fêmeas. Para
comparações entre grupos de estudos, também relatamos QB, a
homogeneidade entre grupos. Esta estatística é análoga ao
componente de variância entre grupos em análises de variância
2
convencionais e é distribuída com N grupos menos um grau de
liberdade (Hedges & Olkin 1985). Devido à frequente falta de
medidas de dispersão para dados de fertilidade em estudos
primários, bem como às propriedades estatísticas especiais das
medidas de fertilidade, nossas análises dos efeitos de
acasalamentos múltiplos sobre a fertilidade diferiram daquelas
descritas acima, pois usamos testes de reamostragem, aplicando
pesos não paramétricos, para inferência estatística. Nessas
análises, relatamos testes de randomização da homogeneidade
entre grupos e limites de confiança de 95% de bootstrap corrigidos
por viés (5.000 iterações) para tamanhos de efeito médios (Adams
et al. 1997). O pacote de software estatístico MetaWin (Rosenberg
et al. 1997) foi utilizado para todas as inferências estatísticas.
RESULTADOS
Conseguimos localizar 122 experimentos, em espécies pertencentes
a 10 ordens de insetos, onde todos os nossos cinco critérios de
inclusão foram cumpridos (ver Apêndice). Como esperado, os
efeitos brutos globais do acasalamento múltiplo sobre a aptidão
feminina diferiram entre os táxons nos quais a alimentação nupcial
ocorre e aqueles nos quais não ocorre (ver Tabela 1). A produção
de ovos ao longo da vida das fêmeas, ou taxa de produção de
ovos, aumentou com a taxa de acasalamento em ambos os grupos,
mas em maior extensão no primeiro. O aumento da taxa de
acasalamento elevou a fertilidade em geral (dados agrupados para
ambos os grupos: 1.071.171.32, N = 48), mas este efeito não
diferiu significativamente entre os dois grupos (Tabela 1). Da
mesma aleatórias.
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150 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2
Tabela 1. Comparação dos resultados de experimentos que abordam os efeitos do acasalamento múltiplo no óvulo feminino
produção, fertilidade, produção de descendentes e longevidade
Aptidão feminina
componente Grupo
Produção de ovos Sem alimentação nupcial
Alimentação nupcial
(QB 1=11,58, P<0,001)
Fertilidade Sem alimentação nupcial
Alimentação nupcial
(QB 1=0,68, P=0,453)
Produção de descendentes Sem alimentação nupcial
Alimentação nupcial
(QB 1=1,38, P=0,240)
Longevidade Sem alimentação nupcial
Alimentação nupcial
(QB 1=4,37, P=0,036)
Razões de resposta superiores à unidade indicam efeitos positivos do aumento da taxa de acasalamento das fêmeas e aquelas inferiores
unidade indicam efeitos negativos.
a taxa de acasalamento levou a um aumento dramático na produção de
descendentes (dados agrupados para ambos os grupos: 1.411.631.89,
N=44), efeito que não diferiu significativamente entre
os grupos (Tabela 1). Os efeitos do aumento da taxa de acasalamento
na longevidade feminina, em contraste, diferiu marcadamente
entre os dois grupos de espécies. Embora o aumento da taxa de
acasalamento diminua claramente a longevidade das fêmeas nas espécies
sem alimentação nupcial, tende a aumentar
longevidade feminina naquelas com alimentação nupcial (ver Tabela
1). Devido a essas diferenças fundamentais nas mulheres
resposta ao aumento experimental da taxa de acasalamento, nós
optou por avaliar os efeitos de várias variáveis de agrupamento
separadamente para os dois grupos de espécies.
Espécies com Alimentação Nupcial
Os efeitos do aumento da taxa de acasalamento na produção de ovos
não diferiu significativamente entre ordens de insetos
(QB2 =2,86, P=0,239). Embora os efeitos tenham sido muito semelhantes
em magnitude entre os estudos envolvendo ortópteros
(1.151.351.57) e Lepidópteros (1.231.39
1,57), eles tenderam a ser um pouco mais baixos em Dicty opterans
(0,821,081,41). O nível alimentar ambiente fez
não afeta significativamente o resultado dos experimentos
(QB1=0,003, P=0,955) e nem o comprimento do
experimento, isto é, se os experimentos foram realizados para o
toda a vida feminina ou não (QB1=0,12, P=0,727). No entanto, estudos em
que as fêmeas foram mantidas constantemente com
os homens mostraram um efeito positivo significativamente maior de
aumento da taxa de acasalamento (1.411.651.94), em comparação com
estudos em que a coabitação entre homens e mulheres ao longo da vida
não ocorre (1.121.241.37; QB1=8,88, P=0,003). Nenhum
dessas quatro variáveis de agrupamento afetaram os efeitos de
taxa de acasalamento na fertilidade (QB10,84, Pÿ0,092; em todos os três
casos; cf. Tabela 1).
Os efeitos positivos do aumento da taxa de acasalamento na produção
da prole (Tabela 1) não diferiram significativamente
entre pedidos (QB 3=1,04, P=0,792) e nenhum dos
três variáveis de projeto afetaram o resultado (QB10.21,
Pÿ0,648; nos três casos). Em termos de longevidade feminina
Número de Razão média de resposta (RR)
experimentos com limites de confiança de 95%
69 1,04ÿ1,11ÿ1,18
28 1,23ÿ1,35ÿ1,49
37 1,07ÿ1,20ÿ1,40
11 1,00ÿ1,09ÿ1,22
26 1,26ÿ1,52ÿ1,84
18 1,44ÿ1,83ÿ2,32
37 0,79ÿ0,88ÿ0,98
22 0,93ÿ1,06ÿ1,21
(Tabela 1), os efeitos da taxa de acasalamento não diferiram entre
pedidos (QB 2=0,88, P=0,645) e nem disponibilidade de alimentos
nem a coabitação masculina afetou significativamente o resultado
de experimentos (QB11.02, Pÿ0,313; em ambos os casos).
Em resumo, os acasalamentos múltiplos aumentam a produção média de ovos e
produção de descendentes em insetos com alimentação nupcial em
média em até 35-85%, e esses efeitos positivos
são bastante homogêneos entre os pedidos. A fertilidade feminina é
elevada em média 10%, enquanto a longevidade feminina é, se
de todo, apenas fracamente afetado positivamente por acasalamentos múltiplos.
Os detalhes do desenho experimental utilizado não foram fortemente
afetar o resultado dos experimentos entre esses grupos de
insetos, embora estudos usando coabitação homem-mulher
mostrou um efeito positivo mais forte do acasalamento múltiplo sobre
taxa de produção de ovos do que aquelas que não o fizeram.
Espécies sem alimentação nupcial
Efeitos da taxa de acasalamento na produção de ovos
O acasalamento aumentou a produção de ovos femininos em geral
(Tabela 1), e não encontramos diferenças significativas
entre pedidos em resposta ao aumento da taxa de acasalamento
(QB 3=7,47, P=0,058; QB 2=1,85, P=0,395 ao excluir
Dictyoptera da análise). Além disso, nem
disponibilidade de alimentos (QB1 = 2,32, P = 0,127) nem experimental
a duração por si só (QB1 = 2,87, P = 0,089) afetou significativamente
a força do efeito. Em contraste direto com estudos
de espécies com alimentação nupcial (ver acima), estudos em
quais as fêmeas eram mantidas constantemente com os machos tinham um
efeito positivo significativamente menor do aumento do acasalamento
taxa (0.931.011.10) do que aqueles sem constante
coabitação homem-mulher (1.131.231.35; QB1=9,79,
P=0,002). O mais importante, porém, é que o tipo de desenho experimental
utilizado teve um efeito muito forte no
resultado dos experimentos primários (QB 2=22,63, P<0,001)
e as diferenças entre os tipos de experimento corresponderam às nossas
previsões qualitativas a priori (ver Fig. 3
e Métodos). A diferença entre os tipos de experimento permaneceu forte
quando a análise foi restrita
a estudos realizados durante toda a vida das mulheres,
Machine Translated by Google
1.4
1.2
1,0
eeT
atsoapxsa dr
0,8
0,6
Tipo I Tipo II Tipo III
Design experimental
Figura 3. Tamanho médio do efeito (razão de resposta ± 95% CL) dos efeitos do
aumento da taxa de acasalamento na produção de ovos das fêmeas (C) e
longevidade (x) em espécies onde não ocorre alimentação nupcial. O Tipo I
representa estudos comparando fêmeas acasaladas uma vez versus algumas
vezes (A versus B na Figura 2), tipo II uma vez versus muitas vezes (A versus C
na Figura 2) e tipo III algumas versus muitas vezes (B versus C na Figura 2). Figura 2).
2,0
1,5
eeT
atsoapxsa dr
1,0
Heterópteros Coleópteros Dípteros
Ordem
Figura 4. Tamanho médio do efeito (razão de resposta ± 95% bootstrap CL) dos
efeitos do aumento da taxa de acasalamento na fertilidade feminina em três ordens
de insetos.
isto é, aqueles que relatam efeitos da taxa de acasalamento na fecundidade
feminina ao longo da vida (QB 2 = 22,09, P <0,001).
Efeitos da taxa de acasalamento na
fertilidade Embora o aumento da taxa de acasalamento em geral eleve
consideravelmente a fertilidade (Tabela 1), este efeito foi muito variável e
diferiu entre as ordens (QB 2 = 11,425, P = 0,019), sendo mais forte em
Dípteros e mais fraco em Heterópteros (Fig. .4 ). No entanto, nenhuma
das variáveis de agrupamento afetou o resultado dos experimentos
primários em geral (Pÿ0,472; em todos os quatro casos).
Efeitos da taxa de acasalamento na produção de descendentes
Como esperado, devido aos efeitos positivos globais do acasalamento
múltiplo na taxa de produção de ovos e na fertilidade mencionados acima,
os estudos que relataram apenas a produção de descendentes fêmeas
mostraram os efeitos positivos mais fortes do aumento da taxa de
acasalamento (Tabela 1). No entanto, nem a afiliação taxonômica (efeito
das ordens: QB 2 = 0,045, P = 0,977) nem a duração do experimento (QB1
= 1,17, P = 0,279) afetaram significativamente o resultado dos experimentos.
REVISÃO 151
Efeitos da taxa de acasalamento na longevidade das
fêmeas O aumento da taxa de acasalamento diminui a longevidade das
fêmeas em geral (Tabela 1) e as ordens não diferiram significativamente
no padrão desta resposta (QB 3=2,78, P=0,426). A disponibilidade de
alimentos não pareceu afetar o resultado (QB1 = 1,83, P = 0,176),
enquanto o re-acasalamento tendeu a diminuir mais a longevidade das
fêmeas em estudos onde as fêmeas eram mantidas constantemente com
machos (0,760,840,92) do que naqueles sem coabitação homem-mulher
( 0,850,99 1,15; QB1=3,32, P=0,068). O tipo de desenho experimental,
no entanto, afetou o resultado na direção prevista (Fig. 3; QB 2 = 5,56, P
unilateral = 0,031).
Avaliação do viés de amostragem
Devido ao viés de publicação e/ou relato, as conclusões gerais das
meta-análises podem ser falhas (Cooper & Hedges 1994). Este será o
caso, por exemplo, se os estudos que relatam efeitos significativos
estiverem sobrerrepresentados entre os estudos publicados (o problema
da “gaveta de arquivo”; Rosenthal 1979). Nas análises atuais, não
esperávamos que isso fosse um problema significativo, uma vez que (1)
os dados sobre os efeitos da taxa de acasalamento nos componentes de
aptidão feminina frequentemente constituíam apenas uma parte restrita
dos estudos primários e (2) as expectativas a priori do resultado eram
muitas vezes não é obviamente direcional e a direção dos resultados não
deve, portanto, ser crítica para a publicação de estudos. No entanto,
avaliamos a influência potencial do viés de amostragem por (1) inspeção
gráfica de gráficos de funil, ou seja, gráficos de tamanho de amostra versus
tamanho de efeito (Begg 1994) e por (2) cálculo de correlações de
classificação de Spearman entre o tamanho da amostra e o efeito tamanho
(Begg 1994), para todos os subconjuntos de estudos apresentados na
Tabela 1. Como esperado, no entanto, nem os gráficos de funil nem os
testes de correlação de classificação indicaram qualquer viés de
amostragem sistemático em nossos dados.
DISCUSSÃO
Nossa análise combinada dos efeitos do acasalamento múltiplo na
reprodução feminina em insetos gerou uma série de insights importantes e
novos. Primeiro discutimos os padrões gerais que emergiram da nossa
síntese, as causas potenciais desses padrões e algumas das suas
implicações.
Em seguida, discutimos a evolução dos ejaculados nutritivos (presentes
nupciais) e, finalmente, identificamos áreas onde futuras pesquisas devem
ser concentradas.
Efeitos da poliandria no condicionamento físico feminino
Fica claro em nossas análises que um único acasalamento em geral
não maximiza a aptidão feminina em insetos.
Apesar dos efeitos negativos globais dos acasalamentos múltiplos na
longevidade das fêmeas em espécies sem alimentação nupcial, os efeitos
positivos do acasalamento aqui documentados mais do que compensam
este efeito negativo para taxas de acasalamento moderadas.
O efeito positivo da taxa de acasalamento sobre a fertilidade pode, pelo
menos em parte, ser devido simplesmente à reposição feminina de
reservas esgotadas de esperma (Thornhill & Alcock 1983). No entanto,
certos benefícios genéticos diretos também podem contribuir para
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152 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2
este efeito. Em particular, os padrões de incompatibilidade genética
entre parceiros dentro das populações poderiam levar ao aumento
da fertilidade sob a poliandria (Zeh & Zeh 1996, 1997). Para
desvendar esses efeitos, precisamos de experimentos que
comparem a fertilidade de fêmeas acasaladas com múltiplos
parceiros com a de fêmeas acasaladas repetidamente com um
único macho (Tregenza & Wedell 1998). Em populações naturais
de insetos, os acasalamentos múltiplos normalmente ocorrem como
poliandria, em oposição aos acasalamentos repetidos, devido à
falta de laços de pares de longo prazo (Thornhill & Alcock 1983; Choe & Crespi 1997). ao longo da vida (cf. Fig. 2). Este padrão é de
O efeito positivo do acasalamento na taxa de produção de ovos
em espécies sem alimentação nupcial é, sem dúvida, devido
principalmente aos bem documentados efeitos estimulantes, ou
gonadotrópicos, do acasalamento (substâncias acessórias, carga de
esperma e/ou simplesmente o próprio ato de acasalamento), mas
também pode resultar, em parte, de um efeito nutricional das
substâncias ejaculadas masculinas (Pitnick et al. 1997; Rooney &
Lewis 1999; ver também abaixo). Contudo, o facto de as ordens não
diferirem significativamente na sua resposta aos acasalamentos
múltiplos e de a disponibilidade de alimentos durante a experiência
não ter afectado significativamente o resultado levantam dúvidas
sobre a validade desta última possibilidade (ver também Vahed 1998) . origem evolutiva e manutenção da poliandria podem diferir, e a taxa
Nossas análises também demonstraram que a expectativa de vida
das fêmeas diminui com o aumento da taxa de acasalamento em
insetos sem alimentação nupcial. Isto representa o que parece ser
um custo muito geral da poliandria, mas devido à complexidade dos
efeitos do remate (Fig. 1) é difícil fazer afirmações gerais sobre as
causas deste efeito. Sabemos que a redução na expectativa de vida
das fêmeas pode ser causada por vários custos ecológicos ou
fisiológicos do acasalamento, como aqueles decorrentes do aumento
da taxa de produção de ovos ou da toxicidade de substâncias
acessórias da ejaculação (ver Introdução). Os dados aqui sintetizados
não permitem uma distinção geral entre estas alternativas, embora
seja altamente provável que ambos os tipos de custos sejam
importantes (cf. Chapman et al. 1998).
Apesar da redução na sobrevivência das fêmeas, o ganho líquido
global de aptidão directa do acasalamento mais de uma vez para as
fêmeas, medido como o aumento na produção de descendentes ao
longo da vida, foi tão elevado como 30-70% devido ao aumento da
taxa de produção de ovos e da fertilidade. Assim, a ocorrência quase
omnipresente de poliandria em insectos pode ser compreendida
apenas em termos de efeitos directos, e as observações da
verdadeira monandria em insectos, embora raras, podem na verdade
ser mais difíceis de compreender (ver abaixo). De qualquer forma,
está claro que não precisamos invocar benefícios femininos indiretos
adicionais, como benefícios genéticos (Curtsinger 1991; Haig &
Bergstrom 1995; Keller & Reeve 1995; Yasui 1998), para explicar a
manutenção evolutiva da poliandria em insetos. : as fêmeas
geralmente ganham diretamente com o acasalamento em termos de
aumento da aptidão reprodutiva.
Nossas análises, no entanto, também mostram que a aptidão
feminina não aumenta monotonicamente com a taxa de acasalamento
em espécies onde os machos não fornecem presentes nupciais.
Experimentos comparando o desempenho reprodutivo feminino sob
taxas de acasalamento moderadas e altas em geral encontraram
efeitos líquidos negativos sobre a aptidão feminina do aumento da
taxa de acasalamento (tipo III na Fig. 3). Nossos resultados, portanto, Primeiro, existem altos níveis de variação genética em substâncias
apoiam coletivamente fortemente a existência de uma taxa
intermediária ideal de acasalamento feminino em insetos em geral,
um padrão anteriormente documentado apenas inequivocamente em Drosophila
Atenção 1992; Chapman e Partridge 1996). Como mencionado
acima, um único acasalamento claramente não é suficiente para
fornecer às fêmeas quantidades adequadas de espermatozoides e
gonadotrofinas para manter uma alta produção de óvulos viáveis ao
longo da vida. Por outro lado, altas taxas de acasalamento também
tendem a diminuir a aptidão reprodutiva líquida das fêmeas,
principalmente devido à redução do tempo de vida.
Entre estes dois extremos encontra-se uma taxa de acasalamento
intermediária na qual as fêmeas maximizam a produção de
descendentes
profunda importância, por exemplo, para a nossa compreensão dos
padrões de acasalamento das fêmeas e para a evolução da escolha
do parceiro pelas fêmeas (S. Gavrilets, G. Arnqvist & U. Friberg,
dados não publicados), mas não foi anteriormente reconhecido
como uma característica geral da relação entre a taxa de
acasalamento e a aptidão feminina (cf. Arnold & Duvall 1994).
As conclusões aqui relatadas dizem respeito principalmente à
manutenção evolutiva da poliandria, uma vez que todos os estudos
primários abordam os atuais efeitos de aptidão do acasalamento
múltiplo (cf. Reeve & Sherman 1993). Os factores responsáveis pela
de acasalamento das fêmeas só pode ser óptima no sentido de
reflectir o actual compromisso entre os vários custos e benefícios do
acasalamento com as fêmeas (ver Introdução). Este compromisso,
por sua vez, é determinado pela eficácia relativa de um conjunto de
adaptações femininas destinadas a obter os benefícios e ao mesmo
tempo lidar com os custos do acasalamento (Rice 1996, 1998). As
fêmeas também podem incorrer em vários custos adicionais para
evitar os acasalamentos (Arnqvist & Rowe 1995). Nesses casos, as
taxas de acasalamento das fêmeas podem reflectir o “melhor de um
trabalho mau” (Arnqvist 1997) e a teoria sugere que características/
sinais emergentes dos machos com efeitos sexualmente antagónicos
podem afastar as taxas de acasalamento das fêmeas do seu nível
óptimo (Holland & Arroz 1998; S.
Gavrilets, G. Arnqvist & U. Friberg, dados não publicados; Veja
abaixo).
A evolução da taxa de acasalamento feminino
Sugerimos que as taxas ótimas de acasalamento das fêmeas
devem ser vistas como normas de reação em evolução, e não como
ótimos fixos. Está bem estabelecido que as fêmeas dos insectos são
capazes de modular de forma adaptativa a sua taxa de acasalamento
em resposta a uma série de factores ambientais que afectam os
custos e benefícios relativos do acasalamento, tais como a proporção
operacional dos sexos, a densidade populacional, a presença de
predadores, a disponibilidade de alimentos e a fenótipo de seus
parceiros anteriores (por exemplo, Gwynne 1986; Heller & Helversen
1991; Simmons & Gwynne 1991; Arnqvist 1992, 1997; Rowe et al.
1994, 1996; Sih & Krupa 1995, 1996; Wiklund & Kaitala 1995).
Sabemos também, contudo, que os factores que determinam as
taxas óptimas de acasalamento tendem a evoluir de forma
relativamente rápida. Por exemplo, três linhas de evidência da
investigação sobre Drosophila sugerem que isto é particularmente
verdadeiro para substâncias acessórias masculinas e os
correspondentes receptores femininos (Eberhard & Cordero 1995).
acessórias (Prout & Clark 1996) e o tipo de genoma da proteína
acessória masculina é importante na seleção sexual pós-acasalamento
(Etges &
entre machos (Clark et al. 1995, 1999; Price 1997; Clark & Begun
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1998). Em segundo lugar, estudos comparativos e moleculares
mostraram que as proteínas gonadais evoluem a taxas elevadas e
que esta evolução é o resultado da seleção (Civetta & Singh 1995,
1998; Tsaur & Wu 1997; Tsaur et al. 1998). Terceiro, e mais
importante, experimentos de seleção artificial em Drosophila
demonstraram a rápida coevolução de substâncias acessórias
masculinas e receptores femininos (Rice 1996, 1998). Assim, uma
vez que o sistema sinal-receptor que determina muitos dos efeitos
dos acasalamentos na aptidão feminina (Fig. 1) parece evoluir
rapidamente pela coevolução antagônica homem-fêmea (Rice 1996;
Holland & Rice 1998), a taxa ideal de acasalamento feminino deve
evoluir de acordo. As adaptações dos machos que aumentam os
custos do acasalamento para as fêmeas diminuirão a taxa ideal de
acasalamento das fêmeas, e as adaptações das fêmeas que
reduzem qualquer um dos vários custos do acasalamento
aumentarão a taxa ideal de acasalamento das fêmeas.
avaliar.
O facto de as taxas de acasalamento superiores ao óptimo em
geral tenderem a ser prejudiciais para as fêmeas dos insectos
sugere fortemente que os conflitos sexuais sobre a taxa de
acasalamento (Parker 1979, 1984; Hammerstein & Parker 1987;
Arnqvist 1997) são muito mais prevalecentes e persuasivos do que
se pensava anteriormente. Dois tipos de conflito podem ser
distinguidos (Parker 1984), representando diferentes desvios da
taxa ideal de acasalamento para as fêmeas. Primeiro, os machos
geralmente devem ser selecionados para seduzir (Holland & Rice
1998), atrair (Vahed 1998) ou coagir (Clutton-Brock & Parker 1995;
Arnqvist 1997) fêmeas já acasaladas para acasalar acima de seu
ideal, e as fêmeas devem frequentemente ser selecionadas para
resistir a tais tentativas (Arnqvist & Rowe 1995; Holland & Rice
1998; S. Gavrilets, G. Arnqvist & U.
Friberg, dados não publicados). Em segundo lugar, os machos
geralmente devem ser selecionados para induzir a não-receptividade
nas fêmeas após o acasalamento (por exemplo, Simmons & Siva-
Jothy 1998), induzindo assim potencialmente as fêmeas a acasalar
abaixo do seu ideal (ver discussão abaixo). Tais conflitos e a
resultante coevolução antagonista homem-mulher são provavelmente,
pelo menos em parte, responsáveis pela rápida evolução das
substâncias ejaculadas acessórias masculinas e dos
correspondentes receptores femininos (Rice 1996; Rice & Holland
1997; Parker & Partridge 1998), bem como para a evolução de
características masculinas que auxiliam na coerção sexual (Arnqvist
1989b; Thornhill & Sauer 1991; Sakaluk et al. 1995; Westlake &
Rowe, no prelo) e características femininas que reduzem os custos
do assédio masculino (Arnqvist & Rowe 1995). Devido à prevalência
de conflitos sobre a taxa de acasalamento, nossos resultados
também sugerem que a sedução/aliciação antagônica por parte dos
machos pode, de forma mais geral, ser fundamental na evolução
de muitos traços clássicos de exibição masculina, incluindo não
apenas vários aspectos acústicos, vibratórios, sensoriais, olfativos.
e/ou sinais visuais, mas também ofertas nupciais (por exemplo,
alimentos capturados pelo homem; ver Vahed 1998), e na suposta
evolução da resistência feminina a estes (Choe & Crespi 1997; S.
Gavrilets, G. Arnqvist & U. Friberg , dados não publicados).
Ejaculações nutricionais: presentes nupciais ou presentes
de Medeia?
A evolução da taxa de acasalamento das fêmeas é particularmente
intrigante em espécies nas quais os machos fornecem às fêmeas
REVISÃO 153
os chamados presentes nupciais. Nossas análises revelaram que a
aptidão reprodutiva feminina em geral aumenta acentuada e
monotonicamente com o aumento da taxa de acasalamento tanto
em lepidópteros quanto em ortópteros, e os efeitos deletérios gerais
da elevada taxa de acasalamento encontrados em outros insetos
não puderam ser detectados nesses grupos (mas ver Cook 1999) .
Assim, à luz do aumento de 35-85% na aptidão reprodutiva líquida
experimentado pelas fêmeas em acasalamento, a manutenção da
poliandria é facilmente compreendida. O enigma é o que restringe
a taxa real de acasalamento das fêmeas nesses grupos. Este
problema torna-se ainda mais óbvio quando são consideradas as
taxas de acasalamento das fêmeas. As borboletas são incomuns
porque podemos avaliar facilmente a taxa natural de acasalamento
das fêmeas simplesmente contando o número de espermatóforos
que as fêmeas capturadas na natureza carregam dentro de seu
trato reprodutivo. Foi demonstrado que as fêmeas se beneficiam da
ejaculação masculina em vários gêneros de borboletas, por exemplo
Colias (Rutowski et al. 1987), Papilio (Watanabe 1988), Danaus
(Oberhauser 1989) e Pieris (Wiklund et al. 1993b). No entanto, a
frequência média natural de acasalamentos das fêmeas nestes
géneros é em média inferior a dois acasalamentos por fêmea no
campo (Sva¨rd & Wiklund 1988; Wiklund & Forsberg 1991; Karlsson
1995). O verdadeiro enigma nas espécies com presentes nupciais
é, portanto, por que as fêmeas não acasalam com mais frequência
do que realmente o fazem, mesmo quando experimentalmente
recebem acesso contínuo a machos virgens (Wiklund et al. 1993b;
Kaitala & Wiklund 1994).
A evolução da monandria (Sva¨rd & Wiklund 1989; Bissoondath &
Wiklund 1995) nestes insetos é atualmente muito mal compreendida.
A origem evolutiva e a manutenção dos dons nupciais nos insetos
têm sido objeto de muitos estudos empíricos e de muito debate (ver
Vahed 1998 para uma revisão recente). Todos os experimentos
sintetizados aqui dizem respeito aos efeitos atuais do acasalamento
múltiplo, e o principal objetivo de nossas análises foi abordar a
manutenção evolutiva da poliandria (ver acima). No entanto, os
nossos resultados também podem lançar alguma luz sobre a origem
potencial da poliandria e dos presentes nupciais (Reeve & Sherman
1993). A visão clássica sugere que os investimentos nutricionais
dos machos poderiam representar um investimento paterno
(Thornhill 1976) ou um esforço de acasalamento (Wickler 1985).
Demonstrou-se que machos de várias espécies se beneficiam da
produção de grandes presentes, tanto em termos de aumento da
qualidade e quantidade da prole, quanto em termos de aumento do
sucesso relativo da fertilização, aparentemente de acordo com
essas hipóteses. Embora Parker e Simmons (1989) tenham sugerido
que o conflito sexual pode ser importante para a origem evolutiva
da alimentação nupcial nos insectos, esta possibilidade tem sido
largamente ignorada.
Nossos resultados estão alinhados com essas ideias e sugerem
um cenário possível no qual o conflito sexual sobre a taxa de
recasamento das fêmeas e a resultante coevolução antagônica
entre os sexos podem ser responsáveis pela origem e manutenção
dos ejaculados nutricionais (ver também Parker & Simmons 1989) . ;
Simmons & Gwynne 1991; Wedell 1997).
Devido à competição espermática, os insetos machos são
claramente selecionados para induzir um período de não-
receptividade nas fêmeas, e sabe-se que substâncias acessórias
nos ejaculados masculinos induzem comportamento refratário nas
fêmeas (ver Eberhard 1996) . Tal comportamento refratário pode, de
Machine Translated by Google
154 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2
claro, também será benéfico para as mulheres em certas
circunstâncias. No entanto, se a indução masculina da não-
receptividade feminina se tornar excessivamente eficiente e assim
comprometer os interesses femininos, ao reduzir a taxa de
acasalamento das fêmeas e, portanto, diminuir a produção de ovos e
a fertilidade, esperamos que as fêmeas desenvolvam resistência aos sinais indutores
Essa resistência feminina poderia ser alcançada diminuindo a
sensibilidade fisiológica aos sinais masculinos ou desenvolvendo uma
maior capacidade de neutralizar os efeitos deletérios dos sinais
masculinos, metabolizando as substâncias transferidas.
Em ambos os casos, os efeitos refratários das substâncias masculinas
nas fêmeas tenderiam a ser dependentes da dose, o que é de facto o
caso geral nos insectos (ver Eberhard 1996 para uma revisão).
A competição espermática selecionaria, portanto, uma quantidade
maior de sinais transferidos pelos homens (Wedell 1991, 1993a), e
esperamos que as mulheres contra-ataquem desenvolvendo maior
resistência. As ejaculações masculinas podem, assim, tornar-se
exageradas por uma antagônica e perpétua corrida armamentista
coevolutiva entre os sexos.
As fêmeas podem ter desenvolvido secundariamente uma
capacidade de explorar essa interação coevolutiva, de modo que as
proteínas que servem para induzir o comportamento refratário das
fêmeas no interesse dos machos sejam, em vez disso, metabolizadas
pelas fêmeas e usadas na manutenção somática e/ou na produção de
ovos (Boggs 1990 , 1995 ; Wedell 1993b; Wiklund et al. 1993a, b;
Vahed 1998), uma habilidade que existe em muitos insetos sem
ejaculados elaborados e aumentados (Markow & Akney 1984; Boucher
& Huignard 1987; Markow et al. 1990; Chapman et al. 1994; Eisner e
outros 1996; Pitnick e outros 1997; Vahed 1998; Rooney & Lewis
1999). Vários autores sugeriram que o uso feminino de substâncias
derivadas de homens pode ser um efeito colateral incidental de um
presente que funciona como esforço de acasalamento (Quinn &
Sakaluk 1986; Eberhard 1996; Pitnick et al.
1997; Vahed 1998). Sugerimos, em contraste, que este efeito não é
incidental, mas que representa um elemento-chave na contra-adaptação
feminina: as mulheres podem desenvolver resistência à manipulação
molecular masculina, metabolizando activamente, e assim neutralizando, evolução da resistência feminina às manipulações masculinas. Os
substâncias potencialmente nocivas fornecidas pelos homens.
O cenário coevolutivo descrito acima é diretamente apoiado em
insetos com dádivas nupciais, não apenas pelas taxas de
acasalamento aparentemente inferiores às ideais nas fêmeas (ver
acima) e pelo tamanho muito exagerado dos ejaculados dos
machos (até em média 15% do peso corporal do macho em
Lepidópteros). (Sva¨rd & Wiklund 1989) e 30% em Orthopterans
(Wedell 1993a)), mas também por ampla evidência experimental
de dependência positiva da dose no efeito indutor de refratário de
substâncias em ejaculados masculinos em tais espécies (por
exemplo, Gwynne 1986; Oberhauser 1989; Wiklund & Kaitala 1995;
Torres-Vila et al. 1997). Estudos comparativos também estão de
acordo com estas ideias: vários estudos documentaram uma
relação positiva entre a taxa de acasalamento das fêmeas, ou o
grau de poliandria feminina, e o tamanho relativo da ejaculação
masculina ( Sva¨rd & Wiklund 1989; Gage 1994; Bissoondath &
Wiklund 1995; Karlsson 1995, 1996; mas ver Wedell 1993a). Essa
covariância positiva entre características masculinas e resistência
feminina a essas características é prevista sob coevolução
sexualmente antagônica (Hammerstein & Parker 1987; Rice &
Holland 1997; Holland & Rice 1998; Parker & Partridge 1998; S.
Gavrilets, G. Arnqvist & U. Friberg,
dados não publicados), mas claramente não sob a hipótese de
investimento paterno (ver Vahed 1998 e referências nele contidas).
Além disso, a presença de dentes ou espinhos afiados e fortemente
esclerotizados na bursa copulatrix das borboletas fêmeas (signum
ou lamina dentata) e a parede frequentemente tensionada, espessa
e forte dos
espermatóforos
refratários masculinos também estão de acordo
dos machos.
com esse cenário intraespecífico da Rainha Vermelha.
Três descobertas experimentais recentes em borboletas
poliândricas dão ainda mais apoio à hipótese do conflito sexual.
Primeiro, a taxa de degradação dos espermatóforos em fêmeas de
borboletas é surpreendentemente baixa (S. Lindfors & C. Wiklund,
comunicação pessoal), indicando que os espermatóforos não são
facilmente metabolizados pelas fêmeas. Normalmente é necessário
um intervalo de tempo de 1 a 2 semanas para reduzir o peso da
ejaculação em 50%. Parece também que o tamanho das fêmeas
varia com a taxa de acasalamento nas populações naturais (C.
Wiklund, comunicação pessoal). Ambas as descobertas sugerem
que o volume do espermatóforo por si só pode contribuir para
restringir a taxa de acasalamento das fêmeas (cf. Nilakhe 1977). Em
segundo lugar, Andersson et al. (no prelo) mostrou que os machos
Pieris napi transferem uma substância altamente aromática com o
espermatóforo que torna as fêmeas pouco atraentes para os
parceiros subsequentes. Embora as fêmeas previamente acasaladas
ganhem claramente por serem complacentes com os machos que
cortejam, a substância aromática repele os potenciais parceiros,
sugerindo assim conflito sexual sobre o recasamento das fêmeas.
Terceiro, dois estudos recentes sobre espécies que dão presentes
(Wedell 1996; Karlsson 1998) mostraram que as fêmeas que
recebem maiores volumes de substâncias ejaculadas aumentam a
produção de ovos ao longo da vida como resultado não apenas das
maiores quantidades de nutrientes transferidos pelos machos, mas
também de um maior investimento reprodutivo feminino. Isto sugere
uma resposta feminina dependente da dose às substâncias
gonadotrópicas masculinas na ejaculação, preparando o cenário
para a exploração masculina do sistema reprodutor feminino e a
machos poderiam, com efeito, tentar manipular as fêmeas para que
alocassem uma parcela de recursos superior à ideal para a produção
imediata de gametas. Tais conflitos sexuais sobre a taxa reprodutiva
feminina irão, naturalmente, gerar cenários coevolutivos semelhantes aos dos con
Concluindo, presentes nupciais podem ser um termo muito
enganoso para os ejaculados volumosos e ricos em proteínas de
muitos insetos, uma vez que a origem evolutiva e a manutenção
de ejaculados muito aumentados e elaborados podem ser o
resultado de conflito sexual, manipulação e extorsão, em vez de
resultados sexuais. confluência. Na verdade, podem representar
superestímulos manipuladores e sinistros, ou presentes de Medeia,
em vez de refeições amigáveis e nutritivas.
(Medéia era uma feiticeira e filha de Eetes, rei da Cólquida. Quando
Jasão, o pai dos filhos de Medéia, se apaixonou por Glauce, filha
do rei Creonte de Corinto, Medéia enviou a Glauce um lindo, mas
envenenado manto carmesim, bordada com ouro e pérolas, como
presente, matando assim sua rival.)
Pesquisa futura
A maioria dos estudos sobre poliandria feminina em insetos foi
projetada para determinar se o acasalamento múltiplo de fêmeas é
benéfico para as fêmeas. Nossos resultados sugerem fortemente que
Machine Translated by Google
este não é um caminho empírico viável, uma vez que fica claro pelas
nossas análises que as fêmeas geralmente ganham diretamente com
a poliandria em termos de aumento da produção de descendentes
ao longo da vida. A manutenção da poliandria não é, portanto, um
paradoxo em si. As principais questões que são actualmente mal
compreendidas, em parte devido à visão dualista da monandria/
poliandria no passado, são: (1) as taxas óptimas de acasalamento
das fêmeas sob diversas condições ambientais; (2) as taxas reais de
acasalamento das fêmeas em populações naturais; e (3) os factores
que afectam a evolução das taxas óptimas de acasalamento das
fêmeas. As
experiências que determinam as taxas óptimas de acasalamento
das fêmeas devem ser preferencialmente realizadas sob condições
onde os factores abióticos e bióticos possam ser controlados. As
fêmeas devem ser acasaladas em uma ampla variedade de taxas e o
desempenho reprodutivo das fêmeas deve ser monitorado
continuamente. Deve ser feito um grande esforço, especialmente para
conseguir tratamentos experimentais com taxas de acasalamento
muito elevadas, uma vez que gerar uma taxa de acasalamento de
fêmeas superior à ideal é essencial, mas muitas vezes pode ser
trabalhoso (cf. Fig. 2 ) . Para separar os efeitos da taxa de
acasalamento sobre a aptidão das fêmeas que são devidos à variação
na taxa reprodutiva, fertilidade e/ou longevidade, os dados sobre a
produção de ovos e a taxa de eclosão dos ovos devem ser registados
e a reprodução das fêmeas monitorizada ao longo de todo o ciclo de
vida das fêmeas. Sem esses dados, não é possível abordar os efeitos
da taxa de acasalamento das fêmeas na aptidão reprodutiva líquida.
Os acasalamentos também devem ser distribuídos uniformemente no
tempo, já que a distribuição temporal dos acasalamentos por si só
provavelmente afetará o resultado dos experimentos (Markow 1985).
Se for descoberto que as fêmeas acasalam a uma taxa ideal
superior à estimada, isso pode, em teoria, ser devido à sedução/
aliciação antagônica (Holland & Rice 1998; S. Gavrilets, G. Arnqvist &
U. Friberg, dados não publicados) ou sexual. coerção (Clutton-Brock
& Parker 1995; Arnqvist 1997) por homens, ou a benefícios genéticos
indiretos adicionais para mulheres (Yasui 1998). Este último, mas não
o primeiro, pressupõe que as fêmeas experimentarão um ganho
líquido de aptidão mediado pela qualidade da prole. A importância
destas duas alternativas poderia, portanto, ser testada incluindo a
taxa de crescimento, a taxa de sobrevivência e o sucesso reprodutivo
da prole em medidas de aptidão das fêmeas e, subsequentemente,
comparando o desempenho líquido das fêmeas acasaladas em uma
ampla gama de taxas em ambientes naturais. (cf.
Arnqvist 1989a; Tregenza e Wedell 1998). Acreditamos também que
os estudos sobre o papel da sedução/ aliciamento antagônico na
evolução dos traços de exibição masculinos têm grande potencial.
Por exemplo, se as fêmeas variam em seu nível de resistência aos
estímulos masculinos, e se a baixa resistência está associada a uma
taxa de acasalamento superior à ideal nas fêmeas, isso implica que a
seleção natural na resistência das fêmeas está gerando seleção
sexual nas características de exibição/estimulação dos machos
( Holland & Rice 1998; S. Gavrilets, G. Arnqvist & U. Friberg, dados
não publicados).
Se, por outro lado, as fêmeas acasalam a uma taxa inferior à ideal,
isso pode ser devido a dois fatores diferentes. Primeiro, os custos do
acasalamento podem ter sido subestimados, inflacionando assim a
estimativa da taxa de acasalamento ideal. É provável que este seja
frequentemente o caso em estudos de laboratório, onde a comida é
abundante e os custos da procura de parceiros e o risco de predação
são normalmente depreciados.
REVISÃO 155
Em segundo lugar, as fêmeas podem ser manipuladas pelos machos
para restringir a sua taxa de acasalamento abaixo do seu nível
óptimo apenas sob selecção natural. Este seria o caso se, por
exemplo, os machos transferissem substâncias indutoras de
refratários ou anti-afrodisíacos que fizessem com que as fêmeas
acasalassem a uma taxa abaixo do seu nível ideal (ver acima). A
distinção entre estas alternativas requer manipulações experimentais
dos custos de acasalamento e/ou separação experimental dos efeitos
indutores de refratários e outros efeitos dos ejaculados masculinos.
A maioria dos experimentos nos quais nossas análises se baseiam
não distinguem entre os vários efeitos positivos e negativos do
acasalamento (ver Fig. 1). Mais importante ainda, quando as fêmeas
no tratamento de controlo são acasaladas em intervalos regulares e
controlados e as fêmeas no tratamento experimental são sujeitas a
coabitação contínua com machos, os custos gerados pela ejaculação
masculina serão indistinguíveis daqueles decorrentes do próprio acto
de acasalamento ( mas ver Opp & Prokopy 1986; Chapman et al.,
1993, 1995, 1998, para exceções). Assim, não somos capazes de
desvendar qualquer mecanismo causal geral por trás da redução
direta da aptidão das fêmeas em altas taxas de acasalamento.
Para distinguir entre as possíveis causas, são necessários estudos
inovadores que empreguem seleção artificial (Rice 1996), manipulações
fenotípicas (Opp & Prokopy 1986; Chapman et al. 1995, 1998) ou
genotípicas (Chapman et al. 1993) e/ou novas. técnicas experimentais
(Watson et al. 1998).
No que diz respeito à evolução da alimentação nupcial em insectos,
estudos centrados no papel potencial da coevolução sexualmente
antagónica podem produzir conhecimentos particularmente
interessantes. São necessários tanto estudos experimentais,
abordando a manutenção, quanto estudos comparativos, abordando
a origem, de insetos com ejaculados nutricionais.
Uma tarefa óbvia para futuras pesquisas experimentais é identificar
as substâncias contidas na “presente” e determinar os seus efeitos no
comportamento reprodutivo feminino (Vahed 1998; Andersson et al.,
no prelo). Por exemplo, Kingan et al. (1995) mostraram recentemente
que um polipeptídeo no espermatóforo de Helicoverpa zea
(Lepidoptera) atua direta ou indiretamente no tecido glandular
feminino, induzindo assim um comportamento refratário nas fêmeas.
Como se sabe que os hormônios gonadotrópicos diferem entre os
lepidópteros (Ramaswamy et al 1997), estudos comparativos poderiam
comparar os hormônios endógenos femininos com as substâncias
presentes na ejaculação masculina entre os grupos. Uma correlação
implicaria que os machos seriam selecionados para manipular as
fêmeas por meio de 'mímicos' hormonais do anel de transferência
(Eberhard & Cordero 1995), em vez de substâncias proteicas
arbitrárias. Acreditamos que estudos como estes revelarão um papel
central para os conflitos sexuais, mesmo nestes sistemas de
acasalamento, que durante muito tempo foram vistos como excelentes
exemplos de confluência e cooperação sexual (Thornhill 1976; Vahed
1998).
Agradecimentos
Este estudo não teria sido possível sem a ajuda generosa de muitos
colegas que forneceram conselhos para conjuntos de dados
adequados, bem como informações especializadas sobre a biologia
de vários táxons. M. Edvardsson, U. Friberg,
Machine Translated by Google
156 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2
C. Wiklund e dois pareceristas anônimos forneceram
comentários construtivos sobre o manuscrito. Agradecemos
também a L. Bussie`re, T. Chapman, PA Cook, PE Eady, DJ
Fairbairn, D. Joly, P. Lorch e C. Wiklund por gentilmente nos
concederem acesso a dados não publicados. Este estudo
foi possível graças ao apoio do Conselho Sueco de Pesquisa
em Ciências Naturais.
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Entomologia Fisiológica, 7, 467–471.
Young, ADM & Downe, AER 1983. Influência do acasalamento na receptividade
sexual e oviposição no mosquito Culex tarsi.
Entomologia Fisiológica, 8, 213–217.
Zeh, JA & Zeh, DW 1996. A evolução da poliandria I: conflito intragenômico e
incompatibilidade genética. Anais da Royal Society of London, Série B, 263, 1711–
1717.
Zeh, JA & Zeh, DW 1997. A evolução da poliandria II: defesas pós-copulatórias
contra a incompatibilidade genética.
Anais da Royal Society of London, Série B, 264, 69–75.
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REVISÃO 161

Apêndice
Tabela A1. Estudos experimentais em que o desempenho reprodutivo de fêmeas de insetos acasalou com menor frequência (C) e com maior frequência (E)
foram comparados

Número médio
N de ovos
Duração
Nupcial Comida de Macho Experimental
Ordem Família Gênero Espécies alimentando nível experimentar coabitação tipo QUE C E

Coleoptera Anobiidae Estegóbio pânico 0 1 1 1 3 53 51 51,6 32,5

Bruquídeos Acanthoscelides cobertos 0 1 0 0 1 92 86 57,5 78,4
0 1 0 0 1 69 98 43,1 79,8
Bruchus quadrimaculatus 0 1 1 1 2 10 10 59,0 79,3
callosobruchus analis 0 1 1 0 1 35 36 41,5 59,3
identificado 0 1 0 0 1 20 16 93,0 99,0
0 1 0 1 1 10 10 93,0 93,9
0 0 1 1 2 48 53 67,9 61,5
0 0 1 0 1 98 81 85,4 93,1
0 1 1 0 1 45 37 127,7 142,7
0 1 1 0 1 40 61 106,7 118,5
0 1 1 0 1 22 16 52,4 74,6
subnotificado 0 1 1 0 1 20 20 95,7 108,6
0 1 1 0 1 20 20 95,7 92,9
Hilotrupes Cerambycidae bajulus 0 1 1 0 1 29 14 195,8 195,3
Tetráopes tetraoftalmus 0 1 0 0 1 21 28 49,3 91,9
Chrysomelidae Labidomera clivicolis 0 1 0 0 1 13 18 338,7 305,8
Oulema melanopus 0 1 1 0 1 22 5 315,0 706,8
Coccinelidae Pústula de Henosepilachna 0 1 1 0 1 5 7 336,4 377,0
vigintioctomaculata 0 1 1 0 1 7 3 454,1 805,0
Curculionidae Anthonomus grandis 0 1 1 1 2 25 25 113,0 144,6
0 1 1 1 3 6 6 387,5 238,0
Cilas elegante megatoma 0 1 1 1 2 10 10 — —
Dermestidae Attagenus tamanduá 0 0 1 1 3 15 15 57,8 46,5
0 1 1 1 3 15 15 130,1 79,7
Trogodermia celeiro 0 1 1 0 1 12 7 65,7 109,3
versicolor 0 1 1 1 2 10 10 77,3 76,8
acessível 0 1 1 1 3 20 20 95,0 97,0
Elaterídeos Conodero noite brilhante 0 1 1 1 3 7 6 339,0 541,0
Scarabaeidae Cotins 0 0 1 0 1 25 25 26,7 27.1
0 1 1 0 1 25 25 45,1 56,5
Tenebrionidae Tribolium destruidor 0 1 0 0 1 10 7——
de castâneo 0 1 1 1 3 4 17 1141,0 637,2
Dictyoptera Blattidae Periplaneta americana 0 1 1 1 3 10 20 22,8 28,9
0 1 1 1 3 6 15 26,0 10.6
Blaberidae Eublaberus 11 1 0 - 12 12 — —
traseira
10 1 0 - 9 27 — —
11 1 0 - 44 30 2.8 3.2
Diplopterídeos Diplópteros punção
11 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 - 18 18 11,9 12,4
Dípteros Coenosia de Anthomyiidae tigrina 000101 1 2 71,3 120,7 11 7
Culicidae Aedes aegypti 1 1 10 — — 10
Culex tarsalis 1 1 10 242,0 285,0
10

Diopsidae Cirtodiopsis whitei 1 1 1 66 — —

Drosophilidae Drosófila hydei 1 1 1 15 — — 15
1 1 1 12 — — 12
littoralis 1 0 1 37 — — 40
mauritiana 1 0 1 22 — — 22

melanogaster 0 0001 3 35 25,0 20,735

0 0 1 1 3 35 35 20.2 24.1

0 0 1 1 3 35 35 35,6 33,9

0 1 1 1 3 35 35 56,1 58,4

0 1 1 1 3 35 35 140,3 90,2

0 1 0 0 1 54 45 116,0 169,7
0 1 0 0 1 4 2 419,5 368,5
0 1 0 0 1 6 6 408,8 323,2
0 1 0 0 1 107 70 — —
0 1 0 0 1 26 26 551,0 959,0
Mojavensis 0 1 1 1 2 70 64 33.1 56,3
Montana 0 1 0 0 1 18 24 — —
0 - 12 24 49,4 31,5
pseudoobscura 11 0 11 1
1 - 40 40 — —
10 1 1 - 156 198 — —
sequência 0 1 1 0 1 25 12 — —
fingindo 0 1 1 0 1 49 43 — —
teissieri 0 1 1 0 1 17 17 — —
Tefritidae Anastrepha jogando 0 1 1 0 1 25 25 388,3 215,6
0 1 1 0 1 25 25 46,9 107,4
0 1 1 0 1 15 15 457,9 775,5
0 1 1 0 1 15 15 40,3 40,7
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162 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2

Número médio Mulher média

Ovos SD Taxa de fertilidade (%) da descendência descendência SD vida útil Vida útil SD

C E C E C E O QUE C É O QUE Fonte

21,3 75,7Barratt 1977

20,8 82,1 42,2 18,0 — — —— 25,9 17.6
16,0 39,0 — — — — —— — — —— Huignard 1974
15,0 89,0Huignard 1974
18,0 91,0 39,1 22,0 — — —— 71,1 19,0
14,8 8.6 — — — — —— — — —— Brauer 1944
16.4 16.9 — — — — —— — — —— Wilson et al. 1999
25.3 18.5 — — — — —— — — —— Credland & Wright 1989
12.6 16,4 92,2 90,2 — — —— — — —— Credland & Wright 1989
15.4 15.7 — — — — —— — — —— Raposa 1993
12.6 14,6 — — — — —— 8,4 9,0 1.1 1.1 Raposa 1993
19,7 20,5 — — — — —— 23,5 22,0 9.2 9.3 Raposa 1993
29,9 29.4 — — — — —— — — —— Wilson et al. 1999
32,5 33.2 — — — — —— — — —— Wilson et al. 1999
22,8 15.2 — — — — —— — — —— Mbata et al. 1997
22,8 21.5 — — — — —— — — —— Mbata et al. 1997
82,4 55,4 85,2 85,7 166,8 167,4 70,4 48,5 12,7 9.3 3.4 1.9 Canhão e Robinson 1981
32,5 63,0 74,5 89,5 69,5 150,3 33,0 40,0 — ——— Lourenço 1990
375,0 296,0 83,0 85,0 — —— — — —— Dickinson 1988
144,0 262,0 63,1 72,4 — ——— 30,0 57,0 15,7 21,5 Wellso et al. 1975
254,4 250,0 49,5 52,5 — —— — — —— Nakano 1985
255,1 483,0 42,2 58.1 — —— — — —— Nakano 1985
56,5 72,3 85,5 94,6 — — —— 33,9 32,4 16,9 16.1 Mayer & Brazzel 1963
69,1 155,3 — — — — —— 63,3 38,3 1.3 7.3 Nilakhe 1977
— —— — 11,5 74,9 5.5 37,4 105,5 79,4 57,7 39,7 Mullen 1981
19.4 17.1 — — — — —— 15.3 15.1 2.3 1.8Kirtani e Kawhara 1963
31,8 22,9 — — — — —— 28,4 28,8 8.1 7.6Kirtani e Kawhara 1963
11.9 19.4 — — — — — — — — — Karnavar 1972
33.2 33.2 — — — — —— — — —— Loschiavo 1968
26,7 26,7 75,5 75,8 — — —— 12,6 11.8 3.1 3.1Norris 1936
77,0 77,0 61,3 81.4 — —— — — —— Nabo e Rabb 1963
26,0 26,5 51,8 76,3 13,8 20,7 15,0 22,0 14,9 13,9 4,5 5.0 Domek&Johnson 1991
26,0 26,5 65,7 57,4 29,6 32,4 21,0 21,0 23.1 23,0 6,5 6.5Domek & Johnson 1991
— —— — 35,5 50,4 12.3 12.4 — — —— Lewis & Austad 1994
353,6 325,5 324,0 58,3 58,535,0 59,0
Reynolds 1944 385,4 191,0 250,0 500,0 295,0
13.6 11,2 — — — —— 267,0 223,0 117,4 79,0 Griffiths & Tauber 1942
5.9 5.3 — — — —— 219,0 125,0 21,5 31,6 Griffiths & Tauber 1942
— —— — 81,4 892,0 25,6 31,9 572,0 512,0 111,8 194,0 Roth 1968
— —— — 25,5 35,9 11.4 31,2 239,0 244,0 60,0 52,0 Roth 1968
0,86 1,2 — — — —— 339,0 340,0 113,0 113,3 Stay & Roth 1958
0,8 0,6 86,0 10,2 99,0 12.3 3.9 0,6 - - - - Woodhead 1985
38,8 63,8 23,951,6
— ——33,5— 94,1 83,0 77,0 20,0 38,0 18,7 58,6 58,1 21,8 19,2 Morris & Cloutier 1987
184,2 26,2 — — —— Young & Downe 1982
81,0 56,7 73,7 — —— — — —— Young & Downe 1983
— —— —
18,3 25,6 16,4 16,0 — — —— Lorch et al. 1993
— —— —
56,0 96,3 27,1 32,6 - - - - Markow 1985
— —— —
55,3 55,2 20,5 23,5 — ——— Markow 1985
— —— —
36,0 57,6 28,4 38,0 — — —— Aspi 1992
— —— — 165,0 16,9 195,0 73,0 65,0 — — —— Preço 1997
10,7 — — — — —— 13,5 5,2 Chapman & Partridge 1996; 14,5 3.7
T. Chapman, comunicação pessoal
8,9 16,1 — — — — —— 18,0 21.1 10.9 9,8 Chapman & Partridge 1996;
T. Chapman, comunicação pessoal
14.6 21,7 — — — — —— 36,2 27.4 11,5 10.6 Chapman & Partridge 1996;
T. Chapman, comunicação pessoal
14.6 30,1 — — — — —— 27,5 23.2 14.4 10.9 Chapman & Partridge 1996;
T. Chapman, comunicação pessoal
14.6 49,7 — — — — —— 30,5 19,5 9,0 10.3 Chapman & Partridge 1996;
T. Chapman, comunicação pessoal
30,9 39.6 — — — — —— — — —— Gromko & Pyle 1978
129,2 96,9 — — — — —— — — —— Lefevre & Jonsson 1962
65,5 35.5 — — — — —— — — —— Lefevre & Jonsson 1962
— —— — 528,0 1053,0 264,0 526,5 — — —— Pyle & Gromko 1978
225,0 479,5 76,0 91,0 — —— — — —— Pyle & Gromko 1978
81,0 81,0 — — — — —— 21,2 17.1 14,5 14.5 Etges & Heed 1992
— —— — 16,9 30.3 14,0 21.7 - - - - Aspi 1992
21,0 31.5 — — — — —— — — —— Pruzan-Hotchkiss et al. 1981
— —— — 484,0 587,0 177,0 177,0 — — —— Turner e Anderson 1983
— —— — 45,0 145,0 124,0 124,0 288,0 142,0 152,0 85,4 Turner e Anderson 1983
— —— — 146,0 178,0 44,0 50,0 — — —— Preço 1997
— —— — 220,0 252,0 67,0 65,0 — — —— Preço 1997
— —— — 170,0 209,0 101,0 52,0 — — —— D. Joly, comunicação pessoal
371,3 247,3 74,0 85,0 — — —— 39,4 27.2 23,6 18,8 Mangan 1997
110,5 157,2 13,0 53,0 — — —— 61,7 50,9 39,7 37,9 Mangan 1997
367,7 800,4 67,0 67,0 — — —— 55,2 50,9 30,7 22.9 Mangan 1997
119.1 111,5 72,0 70,0 — — —— 123,0 76,7 61,5 45,5 Mangan 1997
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REVISÃO 163

Tabela A1. Contínuo

Número médio
N de ovos
Duração
Nupcial Comida Experimental
Ordem Família Gênero Espécies alimentando nível do experimento Coabitação masculina tipo QUE C E

Dachshund Tryoni 0 1 0 1 1 40 40 859,6 13 11 871,2

Antecipação cereja 0 1 1 1 2 209,7 11 14 17,2 188,1
pomonela 0 1 0 1 1 359,0 10 20 224,1 49,1
completa 0 1 1 1 3 11 4 395,0
0 1 0 0 1 120,5
0 1 1 0 1 27 19 52.1 143,9
0 1 1 1 3 19 15 143,9 177,0
Heteroptera Alididae Retortus pregado 0 1 1 1 2 25 11 215,7 372,6
Gerridae Aquário remos 01 0 0 - 10 10 51,8 57,5
Gerris odontogaster 01 0 lineaticollis 1 1 1 - 11 11 35,3 44,9
Lygus Antestiopsis 0 1 2 12 13 66,2 95,1
Pentatomidae Nezara viridula 0 1 1 1 2 175 59 632,0 724,3
Ébalo aço 0 1 1 1 2 8 12 742,5 884,7
Plautia agressivo 0 1 0 1 1 26 4 140,0 221,0
Pyrrhocoridae Dysdercus Cardeal 0 1 0 1 1 6 6 101,5 103,8
Koenigius 0 1 1 1 3 26 27 390,9 381,1
Reduviidae Triatoma brasiliensis 0 1 1 1 2 15 15 138,3 292,9
Homoptera Psyllidae Quebre Tessmann 0 1 1 0 1 10 10 48,1 48,2
Lepidópteros Danaidae dinamarquês plexippo 10 1 0 - 7 6 477,7 620,1
11 1 0 - 5 7 285,0 526,0
11 1 0 - 12 19 640,0 678,0
Noctuídeos Earias isolado 11 1 1 - 20 21 98,0 374,0
Pseudaletia unipuncta 11 1 0 - 23 24 1618,0 2043,0
Tricoplusia não é 11 1 0 - 12 10 1376,0 1708,0
11 1 0 - 24 17 1470,0 1799,0
Papilionídeos Borboleta xuto 11 0 0 - 22 15 37,6 50,1
Pieridae Pieris diário 11 1 1 - 22 25 284,3 489,7
10 1 1 - 13 11 149,0 375,0
11 1 0 - 10 7 342,0 461,0
11 1 1 - 7 7 320,8 501,7
Pyralidae Plódia interpunctella 10 1 mylitta 11 0 postvittana brunneus 0 - 32 26 222,6 137,7
Saturnídeos Anteraea 0 - 30 30 215,2 282,4
Tortricidae Epífias 11 1 1 - 40 40 493,0 623,0
Orthoptera Acrididae Chorthippus 10 0 1 - 14 10 0,250 0,411
11 0 1 - 10 13 0,441 0,477
Eyprepocnemis chorando 11 0 1 - 10 8 2.2 5.4
Gryllidae Acheta domestica 10 1 0 - 56 27 — -

11 1 1 - 26 23 — -

Allonemobius parceiro 11 1 0 - 15 9 240,6 265,8

Grilodes selado 11 1 1 - 15 15 — -

10 1 1 - 15 15 — -

11 0 manchado 10 1 inteiro 0 - 6 6 1451,0 10 2328,0

10 1 11 1 11 1 10 1 - 10 2256,0 8 — 22 44 — 2663,0
Gryllus 0

0 - 8 15 15 — 15 -

0 - 15 — 20 19 213,3 8 7 -

velejar - 30,6 12 13 45,8 20 20 -

- 267,9 19 17 61,6 20 -

1 - 70 6,6 200,6
Truljalia em hibinonis 11 0
1 - 65,1
Tettigoniidae Conocephalus nigropleurum 11 1
0 - 70,7
Requena vertical 11 0
Plecópteros Perlodidae Megarcys assinou 0 1 1 2 202,0
Trichoptera Leptoceridae Mistacídios 0 1 1 azul 0 1 67,3
barbeiros - 17,7
Zoraptera Zorotypidae Zorotypys 11 0 0100
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164 COMPORTAMENTO ANIMAL, 60, 2

Número médio Mulher média

Ovos SD Taxa de fertilidade (%) da descendência descendência SD vida útil Vida útil SD

C E C E C E O QUE C ECE Fonte

86,8 96,7 92,1 92,3 ———— ——— Barton Brown 1957

111,3 138,1 34,0 95,0 — ——— 29,3 29,0 46,1 23,8 8.4 8.2 Pães 1966
108,0 108,0 76,0 ———— ——— Telang et al. 1996
157,9 50,9 94,7 165,8 373,8 73,6 45,7 120,6 106,8 29,1 35,6 Neilson & McAllan 1965
168,9 111,4 — — — ———— ——— Myers et al. 1976
46,8 13.4
126,4 16,5 ——— 38,6 80,7 21,0 23,3 Opp e Prokopy 1986
126,4 147,2 16,5 43,9 ——— 80,7 52,3 23,3 25,2 Opp e Procópia 1986
84,3 133,4 48,4 47,3 104,4 176,4 62,9 116,4 77,4 89,1 520,3 14,7 Sakurai 1996 a, b
13.6 10.8 88,5 89,4 45,8 51,4 4.4 5.0 ——— DJ Fairbairn, comunicação pessoal
11.3 24,8 94,0 96,0 ———— ——— Arnqvist 1989a
109,0 107,0 67,8 69,9 ——— 60,5 80,3 40,9 23,1 Abasa 1973
451,4 355.1 — — — ———— ——— McLain et al. 1990
94,8 386,4 68,2 92,2 ——— 48,8 48,2 13,3 13,3 Nilakhe 1976
41,0 6,0 47,0 57,0 65,8 125,9 19,2 3.4 ——— Mau e Mitchell 1978
41,4 38,8 86,3 95,0 ———— ——— Harwalkar e Rahalkar 1973
35,5 29,7 — — — ——— 26,5 19.2 5.8 3.9 Benefício 1986
144,0 285,0 93,3 59,9 ——— 201,4 164.1 247.0 139.0 Brasileiro 1982
8.6 8.4 — — — ———— ——— Igboekwe & Adenuga 1983
151,1 194,9 378,8 506,0
79,3137,0
81,6 165,0 35,6 3,8 Oberhauser 1989 28.1 2.7
250,4 181,5 81,7 84,6 232,8 445,0 206,0 167,0 26,7 29.1 7.1 2.9 Oberhauser 1989
326,0 572,0 — — — ———— ——— Sva¨rd & Wiklund 1988
87,0 187,0 64,5 72,6 63,0 272,0 60,0 162,0 15,5 21,5 3.5 5.3 Tamhankar 1995
472,0 514,0 85,0 81,2 1375,0 1659,0 429,0 503,0 15,8 18,8 2.7 2.9 Svard & McNeil 1994
305,0 285,0 — — — ——— 18,4 14,0 3.6 3.5 Ward & Landolt 1995
269,0 371,0 — — — ——— 14,7 15.3 4.1 2.8 Ward & Landolt 1995
18,0 23,0 88,0 92,0 ———— ——— Watanabe 1988
142,8 130,8 — — — ——— 17,0 23,0 8.6 6.1 Wiklund et al. 1993a; C. Wiklund, comunicação pessoal
108,0 189,0 — — — ———— ——— Wiklund et al. 1993a; C. Wiklund, comunicação pessoal
152,0 111,0 — — — ——— 18,3 24,3 6.6 3.4 Wiklund et al. 1993b
96,0 46,8 — — — ——— 13,3 20,0 3.6 4.0 Karlsson 1998
96,2 158,0 91,5 91,0 ——— 9,4 9.1 1,9 2,5 Cozinheiro 1999; PA Cook, comunicação pessoal
17.3 22.6 72,1 95,6 155,1 270,1 22,0 24,0 — ——— Ravi Kumar et al. 1995
316,0 246,0 62,2 57,7 307,0 359,7 342,0 378,0 17,2 17.4 5.1 4.4 Danthanarayana & Gu 1991
0,056 0,030 — — — ———— ——— Butlin et al. 1987
0,058 0,106 — — — ———— ——— Butlin et al. 1987
2,0 2,0 84,0 92,0 — ———— ——— Pardo et al. 1995
- ——— 61,9 87,3 62,2 62,3 ——— Sakaluk & Cade 1980
- ——— 512,9 745,3 323,4 425,4 ——— Sakaluk & Cade 1983
101,6 198,6 — — — ——— 46,1 35,8 16,4 11,3 P. Lorch, comunicação pessoal
- ——— 473,3 600,1 340,1 419,0 49,8 58,6 18,3 18,0 Burpee e Sakaluk 1993
- ——— 37,7 63,3 25,5 48,1 12,6 25,3 1,5 2.5Burpee & Sakaluk 1993
410,0 248,0 — — — ———— ——— Subramaniam et al. 1988
855,0 1102,0 30.1 54,8 ——— 44,5 39,3 10,8 14,8 Simmons 1988
- ——— 121,0 ——— 485,2 — —— 17,7 172,5 136,8 107,5 ——— Sakaluk & Cade 1980
- 56,4 35,4 126,4 55,6 — — — ——— 20,0 834,2 354,8 515,4 ——— Sakaluk & Cade 1983
-
62,7 14,3 16,5 Burpee e Sakaluk 1993
- - 21,8 4,1 3,5 Burpee e Sakaluk 1993
46,5 28.6 — — — ———— ——— Ono et al. novecentos e noventa e cinco
29,3 24,7 — — — ——— 53,9 13,5 16,1 P. Lorch & L. Bussie`re, comunicação pessoal 69,1
10,7 16.9 — — — ———— ——— Gwynne 1984
127,2 69,5 — — — ——— 22,3 32,0 93,0 97,8 57,3 65,8 31,4 24,4 3,9 6,0 16,3 7,5 7.4Taylor et al. 1998
25,4 — — — ———— ——— Choe 1995 3,6 3,1 2.4 Petersson 1991
5,0