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 Autores

Roberto Aguilar Machado Santos Silva

Suzana Portuguez Viñas
Santo Ângelo, RS
2021
Exemplares desta publicação podem ser adquiridos com:

e-mail: Suzana-vinas@yahoo.com.br
robertoaguilarmss@gmail.com

Supervisão editorial: Suzana Portuguez Viñas

Projeto gráfico: Roberto Aguilar Machado Santos Silva
Editoração: Suzana Portuguez Viñas

Capa:. Roberto Aguilar Machado Santos Silva

1ª edição

2
 Autores

Roberto Aguilar Machado Santos Silva

Etologista, Médico Veterinário, escritor
poeta, historiador
Doutor em Medicina Veterinária
robertoaguilarmss@gmail.com

Suzana Portuguez Viñas

Pedagoga, psicopedagoga, escritora,
editora, agente literária
suzana_vinas@yahoo.com.br

3
 Dedicatória
ara todos os mestres, pedagogos, psicopedagogos, psicólogos e

P pais.
Roberto Aguilar Machado Santos Silva
Suzana Portuguez Viñas

4
A
atenção é a mais importante de todas
as faculdades para o desenvolvimento
da inteligência humana.
Charles Darwin

Charles Robert Darwin (Shrewsbury, 12 de fevereiro de 1809

- Downe, 19 de abril de 1882) foi um naturalista, geólogo e
biólogo britânico, célebre por seus avanços sobre evolução nas
ciências biológicas. Juntamente com Alfred Wallace, Darwin
cria a ideia que todos os seres vivos descendem de um
ancestral em comum, argumento agora amplamente aceito e
considerado um conceito fundamental no meio científico, e
propôs a teoria de que os ramos evolutivos são resultados da
seleção natural e sexual , onde a luta pela resultado em
consequências semelhantes às da seleção artificial.

5
 Apresentação

A
atenção é um tópico antigo em psicologia, mas vê-la
como um sistema orgânico permite a exploração
crescente de sua base física. Um dos objetivos deste
livro é examinar a anatomia e o desenvolvimento das redes de
atenção do cérebro.
Atenção é a capacidade do cérebro de se concentrar
seletivamente em um aspecto do ambiente, enquanto ignora
outras coisas. Existem dois tipos de atenção em duas regiões
distintas do cérebro. O córtex pré-frontal (diretamente atrás da
testa) é responsável pela concentração deliberada; se você está
estudando para uma prova ou escrevendo um romance, o ímpeto
e as ordens vêm daí. Mas se houver um evento repentino e
fascinante - o ataque de um tigre ou o grito de uma criança - é o
córtex parietal (atrás da orelha) que é ativado. Os cientistas
aprenderam que essas duas regiões cerebrais mantêm a
concentração quando os neurônios emitem pulsos de eletricidade
em taxas específicas - frequências mais rápidas para o
processamento automático da região parietal, frequências mais
lentas para o trabalho deliberado e intencional da região pré-
frontal.
Este livro trata-se de um breve ensaio sobre a atenção e resultou
da pesquisa bibliográfica de muitos artigos
Roberto Aguilar Machado Santos Silva
Suzana Portuguez Viñas

6
 Sumário

Introdução.....................................................................................8
Capítulo 1 - O cérebro atento: percepções da neurociência
cognitiva do desenvolvimento........................................9
Capítulo 2 - O cérebro atento: percepções da neurociência
cognitiva do desenvolvimento...................................45
Capítulo 3 - Atenção, aprendizagem e
memória........................................................................53
Epílogo.........................................................................................78
Bibliografia consultada..............................................................80

7
 Introdução

D
efinir atenção não é fácil. Isso ocorre porque o conceito
de atenção tem a ver com uma variedade de facetas de
nosso comportamento diário. Aspectos de ativação,
seleção e controle têm estado envolvidos na construção da
atenção desde os primeiros modelos teóricos até os mais
recentes. Por um lado, a atenção é a interface entre a vasta
quantidade de estimulação fornecida por nosso ambiente
complexo e o conjunto mais limitado de informações de que
temos conhecimento. Nesse sentido, a atenção é um mecanismo
de seleção que serve para escolher uma fonte particular de
estimulação, uma seqüência interna de pensamentos ou um curso
de ação específico para processamento prioritário e está
intimamente ligado à consciência.
O desenvolvimento de intervenções eficientes para promover a
atenção será grandemente facilitado pelo conhecimento dos
fatores biológicos subjacentes aos mecanismos patológicos, bem
como das experiências ambientais que os promovem ou evitam.

8
 Capítulo 1
O cérebro atento:
percepções da neurociência
cognitiva do desenvolvimento

D
e acordo com Dima Amso e Gaia Scerif (2015), do
Departamento de Ciências Cognitivas, Linguísticas e
Psicológicas da Brown University (EUA, Amso) e do
Departamento de Psicologia Experimental da Universidade de
Oxford (Reino Unido, Scerif), o mundo está repleto de mais
informações do que pode ser processado de uma vez. Atenção é
definida como um processo ou cálculo que é aplicado a
informações ambientais concorrentes, cujo resultado é polarizar a
seleção e ação para uma opção enquanto simultaneamente filtra
a interferência das alternativas restantes1–4. Enquadrar a
atenção como um cálculo é útil porque explica como os processos
de atenção podem ser realizados em uma gama de entradas
sensoriais, bem como em representações mais abstratas. Por
exemplo, a atenção visual pode influenciar a seleção de
informações sobre objetos, como características ou locais
específicos. A atenção também pode atuar para selecionar
objetivos para a ação a partir do conteúdo da memória de
trabalho. Em todos esses casos, os processos de atenção
determinam quais informações são selecionadas para percepção,
9
ação, aprendizagem e memória subsequentes, impondo um
gargalo de processamento crucial. É, portanto, um dos
mecanismos mais estudados nas neurociências cognitivas de
adultos.

Processos de atenção no adulto

Posner e colegas (1990) foram os primeiros a propor um modelo
que descreve três processos de atenção separáveis - alerta,
orientação espacial e atenção executiva - apoiados por diferentes
redes cerebrais. Neste modelo, o alerta é definido como a
geração de um estado de excitação ou prontidão provocado por
uma pista externa inesperada. A orientação é definida como a
mudança de atenção para selecionar informações no ambiente e
pode ser aberta (associada ao movimento dos olhos ou da
cabeça) ou oculta (não associada ao movimento dos olhos ou da
cabeça). A atenção executiva é definida como um processo que
resolve o conflito entre entradas concorrentes com o propósito de
selecionar ações relevantes para o objetivo. Esses três processos
de atenção interagem com os sistemas de processamento
sensório-motor: eles podem operar em diferentes modalidades
sensoriais e, portanto, agir em conjunto para regular a integração
multissensorial da informação. Os processos atencionais também
são modulados pela entrada motora e, embora a interação entre a
entrada motora e a atenção esteja além do escopo desta revisão,
deve-se notar que essas interações foram extensivamente
estudadas no contexto das teorias pré-motoras da atenção.
10
As tarefas de sinalização espacial são freqüentemente usadas
para estudar os processos de alerta, orientação e atenção
executiva. No domínio visual, uma tarefa de sinalização
comumente usada é a tarefa de rede atencional (ANT, do inglês
Attentional Network Task). Essa tarefa envolve apresentar ao
participante uma dica inesperada, muitas vezes na tela do
computador, para alertá-lo de que um estímulo está para ocorrer
e, portanto, é usada para o alerta de estudo. A dica também pode
fornecer informações sobre onde o estímulo ocorrerá, permitindo
que um participante mude a atenção para aquele local antes que
o estímulo apareça, para que também possa ser usada para
estudar orientação. Alternativamente, uma sugestão de seta
central pode apontar para um lado da tela enquanto outras dicas
de seta flanqueando-a apontam na mesma direção ou na direção
oposta; os participantes devem resolver esta competição para
relatar a direção do item central, fornecendo um índice de atenção
executiva. Os dados de imagem de ressonância magnética
funcional (fMRI) obtidos de adultos durante tais tarefas de
sugestão visual revelaram que as redes que dão suporte a cada
um desses processos de atenção são amplamente
independentes. Foi demonstrado que o alerta envolve o locus
coeruleus, as regiões parietal direita e frontal e é modulado pelo
neurotransmissor noradrenalina. A orientação envolve a ativação
dos campos oculares frontais (FEF, do inglês Frontal Eye Fields),
junção parietal superior, junção temporal superior, colículo
superior e pulvinar e é modulada pela acetilcolina. Finalmente, a
atenção executiva é conhecida por envolver o cingulado anterior,

11
a ínsula anterior, o córtex frontal e o estriado e é modulada pela
dopamina. Aqui, revisamos estudos que enfocam a atenção visual
e que rastreiam a emergência, em pontos de tempo de
desenvolvimento separados, de cada processo de atenção. Uma
observação importante é que as dissociações temporais dos
processos de atenção são evidentes ao longo do
desenvolvimento, proporcionando uma maneira poderosa de
diferenciar a atenção nos estados em desenvolvimento dos
adultos.

Desenvolvimento de atenção
visual
Os estudos de alerta e orientação visual da atenção na infância
dependem muito da avaliação da dinâmica do movimento ocular
(Box 1). Esses estudos têm mostrado que mesmo os bebês
recém-nascidos têm a capacidade de alertar, em sua forma mais
básica. No entanto, o mecanismo de orientação da atenção visual

12
mais complexo, que permite a supressão de informações
concorrentes durante as mudanças de orientação da atenção,
torna-se funcional apenas entre os 4 e 6 meses de idade. Antes
dessa idade, a orientação da atenção em bebês consiste
principalmente em processos mais simples que facilitam a
orientação da atenção dos bebês para informações
perceptualmente salientes. Por exemplo, bebês de 3 meses de
idade podem mudar rapidamente a atenção visual para um local
específico que é indicado como importante por um dos pais
(orientação baseada na facilitação), mas não é até os 4-6 meses
de idade que eles são capazes de suprimir informações
perturbadoras do local atendido anteriormente quando eles fazem
essa mudança de orientação da atenção. Ambas as formas de
orientação são susceptíveis de envolver uma rede cortical
semelhante que abrange um eixo caudal a rostral do occipital
lateral aos córtices parietal e frontal, incluindo o córtex pré-frontal
(PFC, do inglês PreFrontal Cortex) e FEF. Estudos sobre o
comportamento de orientação da atenção e a atividade neural em
crianças a partir dos 6 anos de idade mostram que há um
desenvolvimento contínuo da capacidade de orientação visual
durante a infância e a adolescência.

13
Box 1
A relação entre o desenvolvimento da atenção visual e os movimentos dos olhos
Os sistemas neurais subjacentes à atenção visual e aos movimentos oculares se sobrepõem. O
controle atencional dos movimentos oculares sacádicos envolve conexões entre regiões visuais
(córtex visual primário (V1), área visual V2, área visual V4, córtex parietal e os campos oculares
frontais (FEF)), o colículo superior e os gânglios da base. Além disso, muitos dos mecanismos
neurais envolvidos no alerta, orientação e atenção executiva também estão implicados no
desenvolvimento dos movimentos oculares. Essa observação sugere que os vieses de atenção
operam dentro de um cérebro dinâmico, no qual a ação e a percepção estão intimamente ligadas.
Muitos aspectos do controle oculomotor mostram uma melhora dramática, mas temporariamente
dissociada, entre o nascimento, 4 meses de idade e além. Uma via da retina para o colículo
superior é o primeiro componente do sistema a ser operacional, com evidências de função dessa
via em recém-nascidos, enquanto o desenvolvimento das projeções de V1 e área temporal média
para o colículo superior é concluído posteriormente. Uma incapacidade de se desligar de estímulos
salientes, referida como fixação pegajosa, está presente no primeiro mês de vida em um bebê com
desenvolvimento típico e depende da entrada (predominantemente inibitória) dos gânglios da base
para o colículo superior em combinação com controle cortical deficiente naquele ponto muito inicial
da infância. A entrada do FEF permite cuidados antecipados após os 3 meses de idade, embora
essa habilidade continue a se desenvolver ao longo da infância e possa ser influenciada pela
experiência e pelo treinamento. A busca suave, um processo que reflete o rastreamento de
estímulos visuais em movimento, se desenvolve ao longo dos primeiros 6 meses e está
relacionada a padrões de atenção sustentada. Por outro lado, a capacidade de suprimir a
orientação em direção a estímulos periféricos salientes surge aproximadamente aos 4 meses de
idade26, mas continua a se desenvolver durante a primeira infância28 e até a idade adulta,
conforme indexado pela crescente precisão na produção de anti-sacadas. A maturação diferencial
das camadas do V1 e das projeções dessas camadas para os nós da rede de controle oculomotor
foi sugerida para conduzir o início característico dos comportamentos de orientação visual na
infância. No entanto, essa progressão maturacional não significa que o controle oculomotor durante
o primeiro ano de vida seja inteiramente impulsionado por mudanças na entrada do feedforward do
V1. Na verdade, um papel para o córtex pré-frontal (PFC) no planejamento sacádico surge a partir
dos 6 meses de idade. Além disso, as conexões funcionais entre o PFC e o córtex parietal foram
medidas a partir dos 6 meses de idade66 e podem influenciar o controle oculomotor muito além da
infância, conforme demonstrado por alterações de ressonância magnética funcional na atividade de
8 a 30 anos de idade. Como discutimos nesta revisão, essa conectividade funcional forma a base
do circuito de feedback que influencia a função dos córtices visuais de nível inferior.

14
Os processos de atenção executiva de cima para baixo
geralmente envolvem uma regra que governa o comportamento
quando os estímulos competem ou estão em conflito. Além de
usar a tarefa de rede de atenção descrita acima, a atenção
executiva pode ser avaliada usando uma tarefa antisaccade em
que, por exemplo, os sujeitos são ensinados a sempre olhar para
longe de uma dica (antisaccades) em vez de em direção a ela
(prosaccades). Há algumas evidências de que essa função
antissaccade está presente em bebês a partir dos 4 meses de
idade. Usando uma tarefa antisaccade que foi usada pela primeira
vez com pacientes adultos com dano pré-frontal, Johnson (1995)
apresentou aos bebês um alvo dinâmico e colorido que apareceu
em um local oposto a uma pista anterior ao alvo. O estudo
constatou uma redução na prosaccades à deixa ao longo de uma
série de julgamentos. Além disso, foi demonstrado que bebês e
crianças pequenas de 8 a 38 meses de idade se tornam cada vez
mais competentes na produção de antissaccades. De fato, o
desenvolvimento antisaccade continua até a adolescência e foi
demonstrado que se torna semelhante ao de um adulto por volta
dos 14 anos de idade. Além disso, a atenção executiva de cima
para baixo, na forma de engajamento frontoparietal para
selecionar entre alternativas concorrentes ou conflitantes, também
continua a se desenvolver na adolescência
Os mecanismos de orientação visual da atenção e as funções de
controle executivo de cima para baixo mais complexas têm sido
amplamente tratados de forma independente na literatura de
adultos e de desenvolvimento. Incorporamos dados de ambos ao

15
longo desta Revisão, motivados por seu surgimento vinculado ao
desenvolvimento, suas relações com a educação e sua frequente
interrupção nos transtornos do desenvolvimento. A CAIXA 2
descreve a relação entre a atenção executiva e as funções de
controle executivo e analisa a literatura sobre como esses
processos podem afetar o desempenho educacional. Embora as
tarefas específicas usadas para avaliar esses processos distintos
de atenção possam diferir, o consenso é que a atenção, como um
processo de gerenciamento de informações em um ambiente
desordenado, opera de maneiras semelhantes em todos os
estágios ao longo da hierarquia de processamento de
informações, desde influenciar a percepção até influenciar
informações mantidas na memória. Na dimensão temporal, os
vieses de atenção variam do alerta inicial transitório aos estímulos
que chegam até a atenção concentrada sustentada por períodos
prolongados. Em termos espaciais, os mecanismos de atenção
seletiva influenciam as entradas de entrada para aumentar o
processamento dos estímulos-alvo e suprimir os distratores4.
Essas tendências competitivas se estendem aos sistemas de
resposta-saída para manter os objetivos relevantes à tarefa na
memória de trabalho, para inibir objetivos anteriores ou agora
irrelevantes da tarefa e para deslocar com flexibilidade a atenção
entre as tarefas. Novamente, esses processos gerais de alerta,
orientação e executivos não operam apenas na modalidade
visual, mas são invocados pela necessidade de modular a função
visual. É essa interação específica entre a visão e o controle da

16
atenção sobre o processamento visual que abordamos na
estrutura de desenvolvimento proposta abaixo.

Box 2
Ligando o desenvolvimento da atenção e a educação
A atenção executiva eficaz envolve uma série de processos comumente referidos como funções de
controle executivo, incluindo memória de trabalho, controle inibitório e flexibilidade cognitiva. Um
princípio definidor da atenção executiva é que o comportamento é dirigido por uma regra ou a
realização de algum objetivo. Um exemplo simples é aquele em que um pai pode pedir a uma
criança pequena que pegue a bola vermelha, e uma bola verde competitiva pode estar por perto. A
criança precisaria suprimir a ação de pegar a bola verde competidora (que compartilha sua forma e
função com a bola vermelha) para completar a ação orientada para o objetivo. Essa tarefa pode ser
mais difícil do que se o brinquedo concorrente fosse um ursinho de pelúcia, por exemplo. Para agir
adequadamente, a criança deve manter o objetivo (pegar a bola vermelha) na memória de trabalho
e suprimir ou inibir a distração (da bola verde competidora). Além disso, com o tempo, a criança
pode precisar alternar com flexibilidade entre as regras (às vezes, pegar a bola vermelha, outras
vezes pegar um brinquedo diferente). Este exemplo reflete diferentes, mas sobrepostos tipos de
conflito entre percepções, respostas ou regras que precisam ser resolvidas por um sistema de
atenção executivo. Esses processos executivos são conhecidos por facilitar a realização
educacional. Por exemplo, vários estudos sugerem que as habilidades de memória operacional, e
em particular a contribuição da atenção executiva para essas habilidades, são um preditor
simultâneo e longitudinal significativo de resultados educacionais, especialmente em
matemática93, que são independentes de diferenças individuais em inteligência. Mesmo antes do
início da instrução formal, as habilidades executivas e de atenção fornecem aos pré-escolares uma
vantagem quando estão na escola, especialmente em numeramento. A relação mais forte entre o
desenvolvimento da atenção executiva e numeramento em comparação com o desenvolvimento da
atenção executiva e a alfabetização pode ser devido, em parte, à natureza visuoespacial dos
construtos numéricos adquiridos na infância. Que mecanismos fundamentam as relações robustas
entre o controle da atenção executiva e os resultados educacionais? Evidências crescentes
destacam o papel dos vieses de atenção na codificação e manutenção da informação na memória
de trabalho como um forte candidato. Por exemplo, marcadores eletrofisiológicos91 e de
conectividade funcional em estado de repouso de vieses de atenção na preparação para a
codificação na memória se correlacionam com a capacidade de memória de trabalho em crianças
de 9-11 anos de idade. Além disso, a magnetoencefalografia mostra que as oscilações
frontoparietais antes da codificação predizem a precisão da memória posterior na mesma faixa
etária. Essas descobertas sugerem que as diferenças individuais e de desenvolvimento na
capacidade de desdobrar a atenção e seus correlatos neurais restringem a eficiência dos
processos de memória e, por sua vez, podem influenciar o aprendizado em sala de aula.

17
Estudos eletrofisiológicos e magnetoencefalográficos fornecem evidências de que a
variação nos marcadores neurais do desenvolvimento da atenção se correlaciona com as
diferenças individuais na capacidade de memória. a | Os marcadores eletrofisiológicos da
orientação da atenção visuoespacial na preparação para a codificação da informação na
memória distinguem crianças de 10 anos de idade com maior ou menor capacidade de
memória operacional. A negatividade de direcionamento precoce da atenção (EDAN) é um
potencial relacionado ao evento bloqueado para o início de pistas espaciais que direcionam
a atenção, e é caracterizada por maior negatividade nos eletrodos posteriores do couro
cabeludo que são contralaterais) do que nos eletrodos posteriores do couro cabeludo que
são ipsilaterais ao direção da sugestão de orientação da atenção. EDAN é pensado para
indicar processamento de sugestão. Outro potencial relacionado ao evento, negatividade de
direcionamento anterior (ADAN), também é caracterizado por maior negatividade nos
eletrodos do couro cabeludo contralateral à direção do sinal, mas os eletrodos usados para
esta análise são mais anteriores do que aqueles usados para EDAN. ADAN está associado à
implantação de controle atencional. As formas de onda (painéis centrais e esquerdos)
representam o curso médio dessas diferenças para crianças com alta capacidade de
memória de trabalho (que apresentam EDAN e ADAN); e crianças com baixa capacidade de
memória operacional (que não apresentam EDAN e ADAN). A área marcada com uma caixa
tracejada destaca quando as formas de onda diferem para os locais contralateral e
ipsilateral entre crianças com baixa e alta capacidade de memória de trabalho. Os gráficos
de dispersão (painéis do lado direito) mostram correlações significativas entre as
magnitudes de EDAN e ADAN e os benefícios das dicas para a memória nesta tarefa. b |
Dados magnetoencefalográficos sugerem que as oscilações preparatórias de uma rede
frontoparietal direita antes de codificar itens na memória prediz a precisão da recuperação
da memória posterior e a atividade dos córtices visuais quando os memorandos são
codificados pela primeira vez. Adultos e crianças de 10 anos foram solicitados a codificar
dois (carga baixa) ou quatro (carga alta) itens apresentados simultaneamente na memória e,
em seguida, relembrar se um item de investigação estava entre os memorandos. Os mapas
espaciais das crianças das oscilações da rede frontoparietal direita são mostrados à
esquerda e o curso do tempo do efeito dessas oscilações na precisão da memória é
mostrado no centro. Representado no eixo x está o tempo, com 0 indicando o ponto no
tempo em que os itens a serem codificados foram apresentados. O eixo y representa os
pesos beta. A atividade pré-estímulo nesta rede frontoparietal na preparação da codificação
discrimina com sucesso as tentativas nas quais os participantes se lembram dos itens com
precisão (linha roxa). Em contraste, essa rede frontoparietal não é diferencialmente
envolvida pela carga de memória (um índice de dificuldade da tarefa; linha cinza). O painel à
direita representa a área no córtex visual das crianças cuja atividade após o início dos
estímulos a serem codificados foi significativamente prevista pela atividade da rede
frontoparietal direita, ilustrando o acoplamento que ocorre entre esta rede e o córtex visual.
A parte a foi reimpressa com permissão de Shimi A, Kuo B-C, Astle DE, Nobre AC, Scerif G.
Age group and individual differences in attentional orienting dissociate neural mechanisms
of encoding and maintenance in visual STM. J. Cogn. Neurosci. 2014; 26:864–877. Instituto
de Tecnologia de Massachusetts. A parte b foi reimpressa de Astle D, et al. (2014) The neural
dynamics of fronto-parietal networks in childhood revealed using magnetoencephalography.
Cereb. Cortex. Uses magnetoencephalography to show that, in children, slow frequency-
theta (4–7 Hz) activity within a right-lateralized frontoparietal network in anticipation of
memoranda being encoded into VSTM predicts the accuracy with which those
memory items were subsequently retrieved, as well as activity associated with early visual
processing of the memoranda.

Evidências de estudos de imagens estruturais e funcionais

focados em grandes populações ou amostras gêmeas, bem como
de modelagem computacional, descreveram ainda mais as
trajetórias de desenvolvimento do cérebro na infância e
18
adolescência, destacando mudanças dramáticas na estrutura
local, conectividade e influências genéticas e ambientais em
circuitos que desempenham um papel central em estados de
atenção adultos eficientes. Por exemplo, dados de neuroimagem
estrutural longitudinal foram usados para criar mapas quantitativos
quadridimensionais de padrões de crescimento no cérebro
humano em desenvolvimento. Esses estudos mostraram que a
maturação do cérebro é heterócrona e é particularmente lenta nos
córtices frontoparietais, regiões-chave envolvidas na atenção
executiva. É importante notar que a maturação prolongada
também ocorre nas áreas temporal, occipital e subcortical, e em
suas conexões de substância branca com áreas frontoparietais.
Além disso, estudos recentes encontraram um alto grau de
acoplamento maturacional entre a espessura cortical frontal e a
espessura cortical global, talvez porque os córtices frontais
atendam a funções integrativas que requerem coordenação com
uma grande proporção da lâmina cortical. Além disso, análises de
dados de imagens longitudinais coletados de gêmeos mostraram
que as contribuições genéticas e ambientais para a variação da
espessura cortical mudam ao longo da infância, com a maioria
das variações sendo explicadas por fatores ambientais no início
da infância, especialmente para o CPF dorsolateral, e maiores
contribuições genéticas para a variância são vistas em pontos
posteriores. Finalmente, as redes frontoparietal e cingulo-
opercular associadas ao controle da atenção têm padrões
distintos de desenvolvimento durante a infância, adolescência e
idade adulta. Em ambas as redes, o desenvolvimento envolve

19
diminuições na conectividade local e aumentos na conectividade
de longo alcance. Em resumo, o desenvolvimento da atenção
visual pode ocorrer ao lado de mudanças prolongadas e
distribuídas na estrutura, função e conectividade do cérebro.

Uma estrutura proposta para o

desenvolvimento da atenção visual
Conforme descrito acima, muito se sabe sobre o curso do tempo
de desenvolvimento das regiões cerebrais e a conectividade
envolvida na visão, atenção visual e modulação atencional dos
sistemas visuais. No entanto, pouco se sabe sobre como esses
processos interagem à medida que se desenvolvem e se tornam
totalmente funcionais. Aqui, aplicamos vários princípios descritos
nos campos da neurociência visual e visão computacional a este
problema. Em primeiro lugar, as conexões anatômicas na
hierarquia cortical visual transmitem informações para a frente e
para trás de uma região ao nex, portanto, ligam indiretamente o
córtex visual primário (V1) ao PFC. Existem fluxos hierárquicos
distintos no sistema visual para a análise do movimento (via
dorsal) e cor (via ventral). Em segundo lugar, os modelos
computacionais de visão e atenção usam o conceito de que as
regiões rostrais na hierarquia cortical visual integram entradas das
regiões caudais e, assim, processam aspectos cada vez mais
complexos de estímulos, espaço e até regras abstratas de ação.
Terceiro, o desenvolvimento do comportamento, conectividade
funcional e volume de matéria cinzenta, conforme discutido na
20
seção anterior, espelha aproximadamente essa organização
cortical, com o desenvolvimento começando caudalmente e se
tornando cada vez mais rostral ao longo do tempo. Por exemplo,
as áreas corticais de processamento visual amadurecem no início
do desenvolvimento, seguido pela maturação das regiões
parietais e temporais, que suportam a atenção espacial e baseada
em objetos, respectivamente, e depois pelas regiões PFC, que
estão envolvidas na atenção executiva. Juntas, essas
observações nos levaram a propor uma estrutura que incorpora o
desenvolvimento da atenção visual na funcionalidade emergente
dessa organização arquitetônica hierárquica de caminhos visuais.

Vias visuais dorsal e ventral de primatas e possíveis locais de interrupção

A interrupção da arquitetura local e da organização de áreas visuais específicas pode ter efeitos no
desenvolvimento do circuito. Esta figura mostra uma visão geral simplificada da conectividade
feedforward e feedback entre áreas visuais e áreas corticais mais rostrais, incluindo partes dos
córtices parietal, frontal e temporal envolvidos nos processos de atenção visual. a | Ao longo do
desenvolvimento e da organização cortical hierárquica, a interrupção da organização local do
processamento de movimento por meio da área temporal medial (MT; mostrado em verde) pode
21
resultar em interrupção da integridade da arquitetura feedforward e feedback-loop, tanto na
atenção executiva, por meio de conexões mais fracas ao córtex pré-frontal (PFC) e campos
oculares frontais (FEF), e em regiões envolvidas na orientação da atenção visuoespacial, através
do córtex parietal (que consiste na área intraparietal anterior (AIP) e na área intraparietal lateral
(LIP)) . b | Da mesma forma, ao longo do desenvolvimento, a interrupção no nível da área visual 4
(V4; mostrado em verde) pode resultar em conectividade de longo alcance mais fraca através da
via visual ventral, interrompendo o feedforward hierárquico e organização de feedback dos
processos de atenção executiva através do PFC e perturbação da atenção visual baseada em
objeto através da área temporal inferior (IT). LGN, núcleo geniculado lateral; PMd, área pré-motora
dorsal; TEO, tectum óptico; V1, córtex visual primário. V2, área visual 2; V3, área visual 3. Figura
adaptada do capítulo 25 em Principles of Neural Science 5ª edição (eds Kandel, ER, Schwartz, J.,
Jessel, T, Siegelbaum, SA & Hudspeth, AJ), Gilbert, CD, aviso de direitos autorais no nome da
McGraw-Hill Education.

As conexões entre as áreas corticais das vias visuais dorsal e

ventral foram mapeadas no cérebro de primatas não humanos e
estão organizadas hierarquicamente. A informação visual entra no
sistema através do núcleo geniculado lateral (LGN, do inglês
Lateral Geniculate Nucleus) e é primeiro processada em paralelo
por áreas visuais que governam o processamento de
características específicas (como movimento), então se alimenta
e converge para os outros nós corticais dentro da hierarquia. Por
exemplo, de uma perspectiva computacional,

22
o papel do córtex parietal na via dorsal é considerado a integração
de informações de vários fluxos visuais de processamento local
feedforward ou bottom-up e para resolver a competição entre
essas entradas de uma forma topograficamente significativa
maneira de permitir a seleção e alocação de atenção espacial47.
Da mesma forma, a via ventral de V1 para o córtex temporal
inferior (IT) permite a representação de objetos cada vez mais
complexos por meio do agrupamento de entradas de níveis
inferiores ao longo da via. Também é conhecido que a função de
algumas áreas corticais, incluindo a V1, é modulada pelos sinais
de cima para baixo ou de feedback gerados em regiões de nível
relativamente alto. Essa modulação de cima para baixo do V1
atua como uma forma de controle de ganho sobre o
processamento visual e resulta em melhor qualidade de visão de
baixo nível, sensibilidade de contraste aprimorada, acuidade
aprimorada e processamento perceptivo aprimorado de
informações assistidas. Notavelmente, o feedforward recíproco e
as conexões de feedback são anatomicamente distintos,
originando e terminando em diferentes camadas corticais. No
estado adulto estável, a hierarquia é melhor descrita como uma
série de loops paralelos reverberando pelos circuitos corticais,
sem início ou fim óbvio.
Portanto, propomos uma estrutura pela qual essa organização
hierárquica se desenvolve neste estado estável sobre a ontogenia
humana. Mecanisticamente, o desenvolvimento cumulativo de
áreas visuais alimentando regiões de nível superior pode

23
funcionar como o catalisador para a modulação de atenção de
cima para baixo dessas mesmas vias visuais. Essa modulação de
atenção de cima para baixo também funciona como uma forma de
controle de ganho sobre o processamento visual e resulta em
melhor qualidade da visão inicial, maior sensibilidade ao
contraste, acuidade e processamento perceptivo da informação
assistida. Qualquer interrupção da organização visual local, por
exemplo, na forma de interrupção de células piramidais ou
populações de interneurônios, pode então interromper a dinâmica
impulsionada pelos sentidos e afetar a organização de cima para
baixo ou de loop de feedback. Por sua vez, à medida que a
integridade do loop de feedback molda a aprendizagem
perceptual por meio de mudanças na expectativa e atenção, as
mudanças iniciais de baixo nível resultariam nas mudanças locais
e de longo alcance na conectividade funcional e integração de
rede que caracterizam o desenvolvimento de atenção visual típico
(de orientação visual simples aos processos de atenção
executiva) e também pode contribuir para vários transtornos do
desenvolvimento.
Esta proposta é consistente com o tempo de desenvolvimento da
visão, atenção visual e modulação da atenção executiva do
processamento visual. Estudos recentes mostraram que os
processos de orientação visual que dependem em grande parte
de feedforward simples e arquitetura de feedback se desenvolvem
durante o primeiro ano pós-natal, e que sua funcionalidade é
prevista por melhorias no processamento local de recursos
visuais. Além disso, a visão é deficiente em humanos recém-

24
nascidos e a maioria das habilidades visuais melhora rapidamente
durante os primeiros 6 meses. A acuidade é estimada em 20/800
para a maioria dos recém-nascidos, mas melhora rapidamente
nos próximos meses, assim como a sensibilidade ao contraste. A
sensibilidade ao movimento total é observada por volta dos 6
meses, ao passo que se sabe que os bebês são sensíveis às
mudanças de orientação logo 6 semanas após o nascimento60.
Parece razoável sugerir que o desenvolvimento funcional
cumulativo das áreas de processamento visual é um pré-requisito
para o desenvolvimento de computações visuais de nível superior,
como a atenção visual, que resolvem a competição entre os
elementos visuais em uma cena. Como uma analogia, imagine
que você deve tomar uma decisão. Quando há apenas uma
opção disponível, não há necessidade de tomada de decisão e,
portanto, não há desafio para o circuito de tomada de decisão.
Imagine agora que outras opções foram adicionadas. Agora, a
competição entre essas opções precisa ser resolvida, o que
requer o uso do circuito relevante de tomada de decisão, incluindo
conexões corticais de cima para baixo de longo alcance. Da
mesma forma, no caso da atenção visual, no início da vida pós-
natal, a visão é deficiente e a informação visual feedforward
transmitida às áreas corticais superiores é mínima. Nossa
hipótese é que, com o desenvolvimento visual, há um aumento na
informação feedforward competindo pela alocação da atenção em
regiões de nível superior, ligando assim o desenvolvimento da
atenção visual de cima para baixo com a experiência visual. Por
sua vez, essas regiões, agora ativadas, enviam sinais de cima

25
para baixo para começar a sintonizar as áreas visuais locais,
colocando os loops hierárquicos em movimento desde o início do
primeiro ano pós-natal. Este modelo de cascata cronometrado de
desenvolvimento pode explicar o surgimento da atenção visual na
faixa de idade de 3 a 6 meses, no sentido de que deve ocorrer
após as primeiras semanas críticas de desenvolvimento visual
cumulativo.
Este modelo ontogenético também é consistente com uma
descrição filogenética recente da organização cortical. Finlay e
Uchiyama (2015) apresentam evidências de que um princípio
central na mudança filogenética é a organização em torno de um
eixo rostrocaudal. Além disso, os mesmos autores sugeriram que
a convergência de entradas de áreas corticais hierarquicamente
organizadas nos lobos frontais, que também são
hierarquicamente organizados63, pode ser crítica para as funções
de controle executivo (incluindo o controle executivo sobre o
processamento visual discutido aqui) em espécies com maiores
cérebros. Propomos que o desenvolvimento da atenção visual se
encaixa muito bem nesta estrutura.
Um argumento ontogenético semelhante pode ser inferido de
estudos de integração de rede neural funcional versus
segregação na conectômica do desenvolvimento. Essa nova
abordagem mostrou que as conexões sensório-motoras de curto
alcance caracterizam melhor o cérebro do bebê no início da vida
pós-natal65, enquanto a funcionalidade de longo alcance se
desenvolve mais tarde. É claro que, mesmo na infância, há
evidências de desenvolvimento contínuo da conectividade da rede

26
frontoparietal entre 6 e 12 meses66. Este desenvolvimento é
seguido pela organização contínua de conexões corticais de longo
alcance envolvendo áreas corticais rostrais cada vez mais na
infância e adolescência. No entanto, os dados de conectômica de
jovens devem ser avaliados com cuidado, pois há preocupações
de que o movimento da cabeça durante a ressonância magnética
seja maior em idades mais jovens e, portanto, esses estudos
podem encontrar maiores conexões de curto alcance em crianças
mais novas do que realmente existem. No entanto, há evidências
crescentes de estudos que controlam esses artefatos para sugerir
que há aumentos na conectividade da região de longo alcance
durante o desenvolvimento, incluindo aumento da mielinização e
integridade da substância branca que facilitaria a comunicação de
longo alcance. Com relação às funções de controle executivo,
estudos de conectividade efetiva em crianças descobriram que o
fortalecimento da conectividade de longo alcance das regiões
parietal para frontal e diminuições na conectividade de curto
alcance nas regiões parietal e frontal ocorrem em paralelo com
melhorias nas regiões executivas.

Desenvolvimento de atenção
visual e memória
A orientação da atenção visual é um dos primeiros sistemas de
exploração ativa coordenada a se desenvolver na vida pós-natal
humana e serve a várias funções. Ele permite que sequências de

27
imagens visuais individuais, obtidas através de sacadas
sucessivas, se fundam para a coerência da cena. Ele também
determina quais informações são selecionadas para
processamento em ambientes desordenados complexos,
portanto, oferece suporte ao aprendizado do local atendido
atualmente com base nos objetivos da tarefa. Além disso, os
processos de atenção visual suportam a supressão da distração
do local do lócus de atenção anterior, o que é necessário quando
o local previamente atendido ainda está no campo de visão ou
quando há interferência de um traço de memória persistente do
foco anterior de atenção. Segue-se que o desdobramento da
atenção visual deve ter consequências funcionais na
aprendizagem e na memória. Isso é apoiado por estudos de
desenvolvimento, que mostram que, à medida que se
desenvolvem processos distintos de atenção, também se
desenvolvem processos separáveis de aprendizagem e memória.
Os mecanismos de atenção estão envolvidos na codificação da
memória visual de curto prazo (VSTM, do Inglês Visual Short-
Term Memory), na manutenção da memória de trabalho e na
memória de reconhecimento de longo prazo. Essas formas
distintas de memória podem ser dissociadas em diferentes
estágios de desenvolvimento, tanto em termos cognitivos quanto
neurais. Por sua vez, à medida que os traços de memória se
tornam memórias de longo prazo, as informações mantidas na
memória influenciam a seleção de atenção, conforme
demonstrado por pistas contextuais de atenção visual, por
exemplo.

28
Pistas externas podem direcionar com sucesso a atenção dos
bebês, orientando-os para informações perceptualmente salientes
a partir dos 3 meses de idade. O surgimento desse mecanismo de
orientação é relevante para as habilidades do VSTM75. O VSTM
permite a integração fluida de informações em movimentos
oculares sacádicos sucessivos80. O VSTM é conhecido por ter
limites de capacidade muito rigorosos na primeira infância (ou
seja, apenas um item de informação pode ser mantido no VSTM
por vez), mas isso pode ser superado se dicas externas forem
usadas para orientar a atenção para a localização do estímulo
antes de seu início75. Em contraste, a orientação para um
estímulo enquanto simultaneamente suprime a distração
competitiva previamente atendida começa a surgir mais tarde,
entre 4 e 6 meses de idade, e é acoplada com codificação robusta
de itens atendidos para reconhecimento subsequente. Isso foi
demonstrado em estudos nos quais a desaceleração da
frequência cardíaca é usada como um índice de atenção focada
sustentada, bem como em estudos nos quais um mecanismo
inibitório ('inibição do retorno') é provocado experimentalmente
pela manipulação de parâmetros de tempo de pistas de atenção,
para envolver a supressão de um local previamente marcado,
enquanto os objetos são codificados incidentalmente em um local
atendido atualmente. Em bebês de 9 meses de idade, a
supressão da localização indicada anteriormente durante a
codificação do objeto aumentou a memória de reconhecimento
subsequente para objetos colocados em locais atendidos, ao
passo que tarefas idênticas que simplesmente facilitaram a

29
orientação para a localização indicada sem a supressão
simultânea do distrator não. Aparentemente, esse equilíbrio entre
o aumento da atenção e a supressão do distrator oferece suporte
a um sinal visual mais robusto para a codificação downstream.
Além disso, como discutido acima, aspectos da atenção executiva
de cima para baixo continuam a se desenvolver bem na
adolescência e na idade adulta, e isso pode ter implicações para a
memória de trabalho nesses estágios de desenvolvimento. Por
exemplo, dados de neuroimagem mostraram que a modulação
frontoparietal de cima para baixo relacionada à atenção das
regiões visuais foi reduzida em crianças de 8 a 12 anos em
relação aos adultos, e esta modulação reduzida relacionada ao
pior desempenho da memória operacional86. Isso sugere que a
capacidade de manter as informações na memória de trabalho, de
maneira resistente à distração, é apoiada pela modulação pré-
frontal de cima para baixo das áreas envolvidas no
processamento do estímulo. Esses dados podem ser dissociados
dos efeitos de atenção na codificação em VSTM87,88. De fato,
embora o direcionamento da atenção para a codificação forneça
vantagens robustas em termos de desenvolvimento para
codificação na memória de curto e longo prazo, as influências da
atenção na manutenção da memória de trabalho são menos
eficientes em crianças de 6 e 11 anos em comparação com
adultos. Além disso, atender ao conteúdo da memória de trabalho
facilita a precisão do relato da memória tanto em crianças quanto
em adultos. No entanto, as crianças desenvolvem a atenção com
menos eficiência na memória de trabalho. Por exemplo, crianças

30
de 11 anos mostram diferenças na dinâmica das influências
atencionais na memória de trabalho em comparação com adultos.
No entanto, a observação de assinaturas de eletroencefalografia
frontal semelhante ao adulto (EEG) ao orientar a atenção para a
memória e o envolvimento de uma rede frontoparietal em torno do
momento da codificação, medida com magnetoencefalografia
(MEG), prediz a precisão de sua memória posterior.

O desdobramento da atenção em função da manutenção da

memória de trabalho é o aspecto da modulação da atenção que
mais depende do engajamento pré-frontal, é mais demorado em
seu curso de desenvolvimento e tem as ligações mais diretas com
a realização educacional (Box 2).

Desenvolvimento de atenção visual

atípica
Atenção anormal é um sintoma de vários transtornos, incluindo
transtorno de déficit de atenção e hiperatividade (TDAH),
transtorno do espectro do autismo (TEA) e síndrome do X frágil
(FXS). A neurociência cognitiva do desenvolvimento desses e de
outros transtornos de atenção tem mudado cada vez mais de um
foco em regiões cerebrais individuais envolvidas na atenção para
o estudo das conexões entre essas áreas e como essas conexões
se desenvolvem. Por exemplo, no caso do TDAH, os alvos iniciais
de investigação foram os circuitos frontostriatal e o sistema
dopaminérgico, bem como seus candidatos a moderadores
31
genéticos. Essa ênfase foi justificada pelo fato de a maioria dos
casos responder ao metilfenidato, um inibidor da recaptação da
dopamina. Além disso, os dados de imagem estrutural sugeriram
que os indivíduos com TDAH têm volumes frontostriatal
reduzidos. No entanto, o foco apenas nas áreas frontostriatal no
TDAH tem sido questionado como resultado de achados de
estudos comportamentais, de neurociência de sistemas e
genética. Por exemplo, as anormalidades estruturais observadas
em indivíduos com TDAH incluem não apenas o afinamento
cortical frontal, mas também o afinamento cortical global. Crianças
com TDAH apresentam diminuição da conectividade funcional nas
redes frontoparietais e aumento da eficiência local nas redes. O
termo "eficiência neural" ainda precisa ser claramente
operacionalizado108, mas esses dados de conectividade parecem
sugerir que no TDAH há aumento da segregação de rede e
diminuição da conectividade de longo alcance, indicando
integração deficiente. Além disso, uma meta-análise de mais de
50 estudos de neuroimagem funcional comparando crianças e
adultos com TDAH com controles neurotípicos revelou
anormalidades em várias áreas, incluindo o circuito frontostriatal,
mas também a rede de modo visual e padrão. O TEA, outro
transtorno do desenvolvimento, também é em parte caracterizado
por atenção atípica e agora também é considerado um transtorno
de rede90, embora as redes interrompidas no TEA possam ser
diferentes daquelas interrompidas no TDAH. Portanto, nosso
entendimento do desenvolvimento típico da atenção não é
completo se ele se concentra inteiramente em áreas individuais

32
ou mesmo em circuitos isolados, em vez de em redes. Em outras
palavras, estudar apenas um único nó em qualquer rede (por
exemplo, o PFC) forneceria uma imagem incompleta das regiões
do cérebro envolvidas na atenção.
Um quadro mais completo emerge à medida que examinamos um
modelo titulado pelo desenvolvimento. A organização do cérebro
em desenvolvimento começa a influenciar o desenvolvimento da
atenção visual desde a infância, potencialmente por meio de
mudanças na organização hierárquica cortical das vias ventral e
dorsal descritas acima. Ao estudar essas vias, pode-se fazer
previsões específicas sobre como as interrupções no
desenvolvimento das regiões cerebrais envolvidas no
processamento visual no início da vida pós-natal podem afetar o
funcionamento da rede de atenção a jusante. Na verdade,
deficiências na atenção visual e no processamento visual são
uma característica comum de vários distúrbios do
neurodesenvolvimento. Foram propostas três hipóteses que
sugerem que a interrupção da atenção ocorre nessas populações
em associação com o processamento perceptivo atípico: a
hipótese de que o processamento de movimento global atípico
caracteriza vários distúrbios do desenvolvimento (a hipótese de
vulnerabilidade do fluxo dorsal), a hipótese de funcionamento
perceptivo aprimorado e as contas de ruído neural atípico de
autismo. No entanto, particularmente no caso do autismo, esses
relatos foram desafiados por outras hipóteses de que as
influências de cima para baixo e de feedback são mais
importantes do que as influências de feedforward na

33
compreensão da percepção e atenção atípicas. Aqui, ressaltamos
que a origem da interrupção é difícil de separar estudando o
estado adulto sozinho, porque poderia muito bem surgir de
anormalidades de feedforward anteriores, anormalidades de
feedback ou ambos, mesmo se no adulto apenas um dos dois
tipos de as interrupções podem ser isoladas. A resolução deve vir
em vez de considerar as origens potenciais de desenvolvimento
das rupturas. As descobertas recentes sobre o desenvolvimento
visual, perceptivo e atencional precoce e seus correlatos neurais
em crianças muito pequenas com autismo e bebês com alto risco
familiar de autismo estão começando a abordar essas questões.

Genes implicados na disfunção da

atenção
A pesquisa na base genética das diferenças de atenção em
indivíduos saudáveis (adultos e crianças) inicialmente focou em
polimorfismos comuns para um pequeno número de genes que
regulam a eficiência do metabolismo neuroquímico, como
variantes de DAT1 (também conhecido como SLC6A3; que
codifica o transportador de dopamina dependente de sódio e
cloreto), DRD4 (que codifica o subtipo D4 do receptor de
dopamina) e COMT (que codifica catecol-O-metiltransferase e
está envolvido na síntese de monoamina). Da mesma forma, as
investigações da base genética de distúrbios do
neurodesenvolvimento complexos que são diagnosticados por
seus sintomas comportamentais, como TDAH e TEA, inicialmente
34
focaram quase exclusivamente em variantes em genes
candidatos individuais que regulam a eficiência dos
neurotransmissores.
Recentemente, uma visão mais complexa surgiu devido aos
estudos da atenção durante o desenvolvimento. Estudos em
grande escala da base genética da variabilidade individual na
atenção e no risco clínico de TDAH mostraram que os resultados
funcionais de variantes genéticas distintas relacionadas à
monoamina diferem em vários estágios de desenvolvimento, tanto
na população saudável quanto em indivíduos com TDAH. Por
exemplo, a variante COMT Met resulta em maior disponibilidade
de dopamina, mas os benefícios de carregar a variante Met em
comparação com carregar a variante COMT alternativa Val
(melhor desempenho e ativação reduzida do PFC durante a
memória de trabalho) surgem somente após os 10 anos de
idade130. Além disso, embora o genótipo 10/10 de DAT1 seja
considerado um fator de risco para TDAH em crianças, o genótipo
9/9 está associado a TDAH persistente na idade adulta, o que
novamente sugere um quadro de desenvolvimento complexo.
Além disso, estudos de associação de risco genômico para
distúrbios do neurodesenvolvimento como TDAH e TEA
mostraram que variantes comuns de genes candidatos individuais
têm pequenas influências, destacando que o risco genético deve
ser estudado no contexto de fatores de risco poligênicos, tanto em
indivíduos com transtornos da atenção e na população
neurotípica. Além disso, esses estudos não identificam genes
diretamente associados à regulação de neurotransmissores, mas

35
sim genes que regulam o estabelecimento de conectividade local
e de longo alcance durante o desenvolvimento, como aqueles
implicados no crescimento de neuritos dendríticos. Assim, os
dados genômicos destacam que um mapeamento um-para-um
entre a genética da função do neurotransmissor e disfunções de
atenção é improvável e que os modelos de influência genética na
atenção devem abordar como a variabilidade genética atua no
desenvolvimento da conectividade local e de longo alcance, que ,
como discutido acima, é fundamental para o desenvolvimento da
atenção.
Além disso, estudar a genética dos distúrbios do
neurodesenvolvimento destaca outros pontos a serem
considerados ao investigar a influência da genética no
desenvolvimento atencional. Em primeiro lugar, ficou claro que a
abordagem do gene candidato não é útil no contexto de
compreensão do risco de interrupções da atenção ou
suscetibilidade a condições ambientais adversas, como estresse
pré-natal138. Em vez disso, grupos de risco poligênicos em
amplas redes de genes funcionais. Por exemplo, estudos recentes
sobre a variação do número de cópias identificaram várias redes
reguladoras de genes funcionais convergentes associadas ao
risco de TEA. Essas redes de genes se sobrepõem um pouco,
mas ainda são distinguíveis das redes de genes funcionais que
conferem risco para TDAH e esquizofrenia. Notavelmente, essas
redes muitas vezes não implicam diretamente os
neurotransmissores que foram inicialmente os alvos dos estudos
de genes candidatos (como variantes de genes relacionados à

36
dopamina), mas, em vez disso, apontam para interrupções nas
redes de genes implicadas na configuração da dinâmica da rede e
sua vulnerabilidade, um fator entre esses transtornos. Esses
estudos destacam possíveis interações entre a expressão de
genes de suscetibilidade e mudanças maturacionais endógenas
na disponibilidade de neurotransmissores como a dopamina, com
a disponibilidade atípica de dopamina colocando certas
populações em risco de desenvolvimento atípico de atenção.
Ilustrações poderosas desse ponto vêm do desenvolvimento de
dificuldades de atenção em indivíduos com mutações genéticas
raras e de alta penetrância associadas a distúrbios
neurodesenvolvimentais graves e complexos. Isso pode ser
informativo, porque os mecanismos podem ser estudados desde o
nível de um único gene até o nível de sintoma. Por exemplo, o
gene X frágil retardo mental 1 (FMR1) é silenciado em FXS, uma
condição hereditária associada à desatenção e hiperatividade
(Box 3). A proteína associada, a proteína FMR (FMRP), é um
regulador chave do equilíbrio glutamatérgico e GABAérgico, bem
como do desenvolvimento e função sináptica, por meio da
dismorfologia da coluna dendrítica e da plasticidade sináptica
alterada. Embora os efeitos primários sejam na regulação de
neurotransmissores intrínsecos, não na dopamina, o equilíbrio em
neurotransmissores extrínsecos (como monoaminas) também é
afetado e as propriedades computacionais que são centrais para
o desenvolvimento e função das conexões frontoparietais são
comprometidas. Um dos pontos fortes de estudar indivíduos com
transtornos de desenvolvimento geneticamente identificados

37
associados a alto risco de dificuldades de atenção, como FXS, é
que dados longitudinais prospectivos podem ser coletados desde
a infância, tanto em humanos quanto em animais, muito antes do
diagnóstico de TDAH (ou TEA). ser alcançado.

Box 3
Genótipos raros, redes funcionais de genes e risco para transtornos de atenção
O estudo de indivíduos com variantes genéticas raras, mas altamente penetrantes,
associadas a alto risco de dificuldades de atenção desde a primeira infância, pode fornecer
informações sobre os mecanismos genéticos, celulares e sistêmicos de risco, porque esses
indivíduos podem ser estudados em vários níveis, da genética ao comportamento. Por
exemplo, a síndrome do X frágil (SXF) é um distúrbio monogênico do neurodesenvolvimento
que afeta 1 em 4.000 homens e 1 em 6.000 mulheres e está associado a um risco muito alto
de déficits de atenção. O gene que é silenciado em FXS, retardo mental frágil X 1 (FMR1),
codifica a proteína FMR (FMRP), que regula o equilíbrio glutamatérgico e GABAérgico146,
sugerindo que os déficits de atenção observados em FXS não estão diretamente
relacionados à sinalização dopaminérgica. No nível dos sistemas, a função dos córtices
frontostriatal e frontoparietal é atípica em indivíduos com SXF, mas várias outras redes
também são afetadas190. Estudos usando camundongos knockout para Fmr1 também
sugerem que o desenvolvimento embrionário de amplas redes neuronais é atípico em FXS.
FMRP é amplamente expresso em circuitos corticais e subcorticais, uma observação que
poderia prever deficiências globais. No nível cognitivo, indivíduos com SXF apresentam
dificuldades de controle da atenção e memória de trabalho desde a infância, tanto
transversal quanto longitudinalmente. Como esses déficits de nível cognitivo relativamente
específicos poderiam emergir, em contraste com deficiências amplas e globais na função
neural? Conforme descrito acima, o silenciamento FMR1 afeta o desenvolvimento sináptico
e resulta no desenvolvimento imaturo da coluna dendrítica. Essas mudanças, por sua vez,
podem alterar uma propriedade computacional que é essencial para o desenvolvimento de
circuitos de ordem superior envolvendo os córtices parietal e pré-frontal. Digno de nota, o
tempo de desenvolvimento é um fator essencial a ser considerado na compreensão dos
caminhos para o risco de atenção: FXS pode ser diagnosticado cedo na primeira infância ou
infância, tornando possível estudar trajetórias desde uma idade precoce, incluindo
anormalidades de processamento perceptual precoce na integração espaço-temporal,
deficiências em controle básico do movimento ocular28 e dificuldades nos processos
básicos de atenção que predizem sintomas posteriores do transtorno de déficit de atenção e
hiperatividade (TDAH).
Redes funcionais de genes implicadas em vias como aquelas desreguladas em FXS são
complexas e têm vários componentes. Diferentes mutações genéticas podem ter efeitos
convergentes (ou divergentes) na atenção, dependendo das formas específicas em que
regulam o desenvolvimento da rede. Uma abordagem frutífera é agrupar mutações raras
associadas a déficits de atenção de acordo com suas supostas redes afetadas e testar seus
efeitos nas habilidades de controle de atenção. Por exemplo, indivíduos com mutações em
genes que codificam guanilato quinases associadas à membrana (que regulam a função de
plasticidade sináptica) exibem hiperatividade e sintomas autistas semelhantes a alguns dos
sintomas de FXS, mas esses indivíduos parecem ter perfis de atenção distintos daqueles
observada em indivíduos com SXF. Essas descobertas sugerem que os mecanismos
subjacentes à função e disfunção da atenção podem ser compreendidos pelo estudo de vias
moleculares distintas interrompidas em pessoas com mutações raras associadas a
transtornos de atenção.

38
Mudanças nas restrições computacionais sobre o
desenvolvimento e funcionamento neural, como aquelas
características do FXS (CAIXA 3), estão na convergência do risco
para transtornos como TDAH e TEA. Mutações de alta
penetrância podem ter efeitos convergentes (ou divergentes) nas
funções de atenção, dependendo das formas específicas em que
regulam o desenvolvimento neural, propriedades neurofisiológicas
e emergência de rede, como foi proposto no contexto de
semelhanças e diferenças entre esclerose tuberosa e FXS . O
corpo de informações sobre como essas mutações
individualmente raras, mas cumulativamente bastante comuns,
afetam as redes de controle de atenção está crescendo. Uma
abordagem frutífera para usar essas informações é agrupar
diferenças genéticas raras que afetam redes comuns e testar
seus efeitos nas habilidades de controle da atenção em
comparação com anormalidades relativamente bem
compreendidas como as medidas em FXS.
Em resumo, até o momento, as redes de genes implicadas em
deficiências de atenção parecem modular a organização
hierárquica dinâmica do córtex e as conexões que fundamentam o
desenvolvimento da atenção, em vez de predeterminar o controle
atencional diretamente. Assim, é melhor pensar que essas redes
de genes desempenham um papel no aumento da suscetibilidade
ao desenvolvimento de transtornos de atenção.

39
Influências ambientais e
treinamento
Várias linhas de evidência sugerem que a arquitetura de
desenvolvimento dos processos atencionais é plástica. Aqui,
discutimos esses corpos complementares de trabalho, bem como
novas oportunidades e advertências para o treinamento e
intervenção da atenção, no contexto de indivíduos com
desenvolvimento típico e indivíduos com transtornos de
desenvolvimento que afetam a atenção. O potencial para o
treinamento efetivo da atenção atraiu muito interesse de grupos
inicialmente bastante diferentes com agendas distintas:
profissionais focados em melhorias nos resultados de atenção em
ambientes do mundo real e neurocientistas interessados nos
mecanismos de plasticidade da atenção. A empolgação inicial
sobre a modificabilidade dos processos de atenção emergiu por
meio de "experimentos naturais" diversos, mas complementares,
mapeando os efeitos das diferenças ambientais na atenção.
Estudos pioneiros demonstraram que surdos congênitos têm
melhor atenção visual periférica do que ouvintes e que a variação
da atenção executiva em indivíduos saudáveis está associada ao
nível socioeconômico, que pode incorporar uma série de fatores
ambientais. Essas descobertas sugerem que alguns mecanismos
de atenção, a saber, processos de atenção executiva de cima
para baixo, são fortemente influenciados pelo ambiente. No
entanto, é difícil atribuir diretamente esses efeitos na atenção
executiva à plasticidade induzida pela exposição ambiental
40
alterada porque as populações-alvo (por exemplo, indivíduos com
surdez congênita) também podem ser caracterizadas por outras
diferenças neurais ou cognitivas.
Os efeitos dos regimes de treinamento de atenção são melhor
estudados alocando-se aleatoriamente os indivíduos a regimes de
exposição distintos. A descoberta de que jogadores de videogame
adultos experientes diferiam em marcadores cognitivos e neurais
de atenção visual espacial e executiva em comparação com
jogadores não especialistas levou a estudos adicionais sobre os
efeitos da exposição de videogames na atenção em jogadores
ingênuos. Quando indivíduos ingênuos foram expostos pela
primeira vez a um regime de jogo, melhorias no processamento
visual de baixo nível e atenção espacial foram observadas,
embora os efeitos na atenção executiva fossem mais fracos.
Recentemente, experimentos de treinamento semelhantes
começaram a estudar regimes de treinamento de atenção para
investigar a maleabilidade dos mecanismos de atenção e seus
correlatos neurais desde a infância. Os regimes de treinamento
usados nesses estudos geralmente envolvem a exposição
prolongada a jogos de atenção computadorizados, que visam
aumentar o nível de habilidade dos participantes individuais,
tornando-se cada vez mais desafiadores. Esses programas de
treinamento têm sido particularmente bem-sucedidos no
treinamento da atenção executiva e funções relacionadas, como
memória de trabalho, em adultos neurotípicos e crianças
pequenas, e em crianças com distúrbios do

41
neurodesenvolvimento, como TDAH, embora tenha havido muitas
falhas para replicar esses estudos.
Dada a interação entre a atenção e os processos de
aprendizagem e memória, seria de se esperar que os processos
de treinamento de atenção fossem transferidos organicamente
para os sistemas de aprendizagem e memória associados. No
entanto, surpreendentemente, a transferência dos benefícios do
treinamento para processos neurocognitivos não treinados (por
exemplo, habilidade matemática ou inteligência) ou
comportamentos (por exemplo, hiperatividade e desatenção na
sala de aula) que são conhecidos por se relacionarem com
processos de atenção tem sido difícil de demonstrar de forma
convincente, como houve achados conflitantes nesses estudos,
conforme indicado por meta-análises recentes e revisões
sistemáticas. Por que o treinamento de transferência de atenção
para funções relacionadas, como habilidade matemática ou
comportamento em sala de aula, é ineficaz? Sugerimos que, além
de possíveis limitações metodológicas para os regimes de
treinamento existentes (incluindo tentativas limitadas de
benefícios de treinamento de acompanhamento ao longo do
tempo, dificuldades na escolha de medidas de avaliação pré e
pós-treinamento e dificuldades em projetar um regime de controle
ativo contra o qual comparar os efeitos do treinamento), essas
falhas residem em uma suposição básica incorreta: que uma
'dieta' repetitiva de tarefas de atenção, treinando certos processos
por meio da repetição, gerará automaticamente a transferência.
Nesta revisão, sugerimos que a eficiência emergente das

42
conexões entre as regiões de controle da atenção executiva e as
regiões mais especializadas, apoiando as tarefas específicas para
as quais a transferência se destina, é uma parte importante do
desenvolvimento da atenção do adulto. Se isso estiver correto, o
treinamento da atenção desprovido de foco em seus
relacionamentos com processos específicos (por exemplo,
processamento numérico, processamento visuoespacial e
processamento perceptivo) não será transferido facilmente para
essas habilidades. Talvez essa falha dos regimes de treinamento
da atenção seja melhor resumida por uma analogia: as tentativas
atuais focam no treinamento da atenção como se a atenção fosse
um músculo específico, ou conjunto ou músculos, de modo que
treinam a atenção como um regime de musculação pode treinar
um músculo específico. Em vez disso, os regimes de treinamento
de atenção devem ter como objetivo ser análogos ao treinamento
de um dançarino, que coordena com sucesso a interação de
habilidades entre sistemas especializados e gerais.
Uma consequência da estrutura proposta é que ela sugere novas
estratégias para melhorar os resultados em crianças com
distúrbios de neurodesenvolvimento de atenção. Se os regimes
de treinamento da atenção colocam ênfase nos processos de
feedforward visuais, bem como nos mecanismos de orientação de
baixo nível, pode ser possível posteriormente alcançar uma
melhor integração cortical e conectividade de rede. Estudos sobre
a atenção durante o envelhecimento - que está associada a um
declínio nos processos de percepção e memória de trabalho -
sugerem que essa abordagem de treinamento pode ser frutífera.

43
Estudos têm demonstrado que, em idosos, as intervenções de
treinamento para melhorar a precisão perceptual das
representações dos estímulos também resultaram em melhorias
na memória de trabalho.
Sugerimos que o treinamento de atenção repetitiva não melhora
automaticamente a conectividade e integração corticocortical de
longo alcance, que são necessárias para a plasticidade e
transferência para funções não treinadas, tanto na infância quanto
no envelhecimento. De fato, após o treinamento intensivo de
memória de trabalho em crianças neurotípicas, diferenças
individuais na magnitude da transferência para tarefas não
treinadas se correlacionam com mudanças na conectividade de
rede em repouso e, em particular, conexões entre áreas de
processamento frontoparietal atencional e especializadas na TI.
Talvez a melhor maneira de facilitar o treinamento de
transferência de atenção seja primeiro entender melhor os
mecanismos por meio dos quais as conexões funcionais entre as
redes de atenção e as redes especializadas são modificadas pelo
treinamento.

44
 Capítulo 2
As ondas cerebrais podem
chamar a atenção e manter
o fluxo de informações

D
e acordo com Laura Sanders (2021), estudos sugerem
que as oscilações criadas pela atividade das células
nervosas têm papéis próprios.
Não podemos ver, mas os cérebros zumbem com a atividade
elétrica. Ondas cerebrais criadas pelo disparo coordenado de
enormes coleções de células nervosas em forma de bola ao redor
do cérebro. As ondas podem ricochetear da frente do cérebro
para as costas ou de estruturas profundas até o couro cabeludo e
vice-versa.
Chamados de oscilações neuronais, esses sinais são conhecidos
por acompanhar certos estados mentais. Ondas alfa silenciosas
ondulam suavemente pelos cérebros dos monges meditadores.
As ondas beta aumentam e diminuem durante as intensas
conversas. Ondas gama rápidas acompanham percepções
nítidas. Ritmos delta lentos acalmam quem dorme profundamente,
enquanto os sonhadores mudam para ritmos teta ligeiramente
mais rápidos.
Os pesquisadores há muito discutem se essas ondas têm um
propósito e quais podem ser esses propósitos. Alguns cientistas
vêem as ondas como subprodutos inevitáveis, mas inúteis, dos
45
sinais que realmente importam - mensagens enviadas por células
nervosas individuais. As ondas são simplesmente uma
consequência do comportamento neural coletivo, e nada mais,
essa visão sustenta. Mas um crescente corpo de evidências
sugere exatamente o oposto: em vez de subprodutos de sinais
importantes, as ondas cerebrais são a chave para o
funcionamento do cérebro, encaminhando informações entre
regiões distantes do cérebro que precisam trabalhar juntas.
Earl Miller do Instituto de Tecnologia de Massachusetts (em
inglês: Massachusetts Institute of Technology - MIT) está entre os
neurocientistas que acumulam evidências de que as ondas são
uma parte essencial do funcionamento do cérebro. As oscilações
cerebrais habilmente direcionam as informações de uma forma
que permite ao cérebro escolher quais sinais do mundo prestar
atenção e quais ignorar, sugerem seus estudos recentes.
Outras pesquisas também apóiam essa visão. Estudos em
pessoas com eletrodos implantados em seus cérebros sugerem
ondas cerebrais e suas interações ajudam a ativar a emoção, a
linguagem, a visão e muito mais.
Quando essas ondas são anormais, a capacidade cerebral sofre,
descobriram estudos. Observações detalhadas sobre como o
cérebro usa essas ondas aumentam a possibilidade de ajustar os
sinais com toques elétricos - intervenções que podem levar a
terapias que podem corrigir problemas de memória e doenças
mentais, por exemplo. Já, as primeiras tentativas levaram a
melhorias na memória das pessoas.

46
Essas percepções sobre as ondas cerebrais coincidem com uma
mudança na neurociência de uma visão que reduz o cérebro ao
comportamento de células nervosas individuais, ou neurônios. É
como pensar no cérebro como "um relógio gigante e, se você
descobrir cada marcha, vai descobrir o cérebro", diz Miller. Mas
“não são apenas neurônios individuais em um relógio gigante.
São as redes interagindo de uma forma muito dinâmica e fluida. ”
No centro dessas interações, pensam Miller e outros, estão as
ondas cerebrais coordenadas. “As oscilações são o sinal mais
poderoso no cérebro”, diz Miller. “Como a evolução não tirou
proveito disso?”
Em três artigos recentes, Miller e seus colegas argumentam que
dois tipos diferentes de ondas cerebrais - beta e gama - trabalham
juntos para escolher seletivamente as informações que vão para a
memória de trabalho. As ondas gama que circulam de 30 a 80
vezes por segundo (30 a 80 hertz) ajudam a coordenar as
informações que fluem de nossos sentidos - o que sentimos,
vemos e cheiramos. Em contraste, as ondas beta mais lentas de
12 a 30 Hz são as mensagens que nos ajudam a manter a tarefa,
guiando o cérebro em direção aos sinais sensoriais aos quais vale
a pena prestar atenção.
Esses dois tipos de oscilações cerebrais se envolvem em uma
gangorra neural: quando as ondas beta são fortes, semelhantes a
uma explosão estéreo, as ondas gama são fracas, como se o
volume tivesse sido reduzido, e vice-versa. Miller e seus colegas
viram essa ação de empurrar e puxar nos cérebros de macacos
com eletrodos implantados enquanto os animais completavam

47
uma tarefa complicada de memória, que exigia que os macacos
guardassem várias informações em suas mentes ao mesmo
tempo. Os resultados foram descritos em 26 de janeiro na Nature
Communications. “Em todos esses pontos de decisão complexos,
você pode ver o beta e o gama fazendo essa dança complexa de
uma forma que você esperaria se eles estivessem controlando a
memória de trabalho”, diz Miller.
Esses dois tipos de ondas foram gerados em diferentes partes do
cérebro, oferecendo pistas espaciais sobre como o cérebro se
concentra, os pesquisadores também descobriram. As
informações sensoriais, organizadas por ondas gama, percorrem
as camadas superficiais do cérebro, mostraram experimentos com
macacos. Mas ondas mais lentas, mais direcionadas a um
objetivo, uma mistura de ondas alfa e beta, estão mais
profundamente no cérebro. E essas ondas mais lentas e
profundas poderiam realmente diminuir a força das ondas gama
que ondulavam ao longo do cérebro externo. As ondas mais
profundas estavam selecionando as informações sensoriais às
quais prestar atenção, propuseram os pesquisadores nos
Proceedings of the National Academy of Sciences de 30 de
janeiro.
Um terceiro artigo, publicado no Neuron de 7 de fevereiro, mostra
interações semelhantes entre as ondas gama e beta, enquanto os
macacos combinavam padrões de pontos na tela do computador.
Alguns dos padrões eram claramente diferentes, mas ainda
pertenciam à mesma categoria, uma tarefa fácil semelhante a
saber que um cão e um gato são tipos de animais. Outras vezes,

48
os padrões eram mais difíceis de classificar e exigiam um trabalho
mental mais sofisticado, semelhante a saber que trens e bicicletas
são tipos de transporte. As ondas gama estavam presentes
quando os macacos estavam descobrindo uma categoria fácil.
Mas quando uma categorização de nível superior foi necessária,
as ondas beta começaram a rolar.
Essas interações entre as ondas gama e beta podem ser a forma
como o cérebro resolve um problema de sobrecarga de
informações, suspeita Miller. A entrada sensorial bombardeia
constantemente o cérebro, e muito disso não tem sentido. O
cérebro precisa descobrir se deve ignorar a sensação de uma
camisa áspera, mas preste atenção ao telefone tocando. Esses
dois ritmos podem oferecer um caminho para “controle volitivo
sobre o que você pensa”, diz Miller, permitindo que uma pessoa
escolha conscientemente quais informações trazer à mente.
Oscilações também podem moldar a informação visual à medida
que viaja pelo cérebro, diz Charles Schroeder, neurocientista do
Instituto Nathan S. Kline de Pesquisa Psiquiátrica em Orangeburg,
NY. Ele e seus colegas estão estudando um fluxo e refluxo
diferente de oscilações daquele de Miller recentemente descrito.
Este provavelmente envolve uma série de diferentes tipos de
ondas, incluindo ondas teta, e acontece na fração de segundo
quando seus olhos se fixam em uma cena - uma pausa que
geralmente dura cerca de 200 milissegundos.
Quando você olha para uma cena, a primeira metade do tempo
que leva para olhar é gasta em informações visuais que chegam
ao seu cérebro. Mas, no final desse tempo de fixação, “o fluxo de

49
informações se inverte”, diz Schroeder. Diferentes oscilações
neuronais carregam sinais do centro de comando do cérebro,
pronto para direcionar os olhos para o próximo ponto.
“Literalmente, dentro de um décimo de segundo antes de você
mover seus olhos, há um flash incrível de atividade de rede na
frente do cérebro, e então os olhos se movem”, diz Schroeder. “É
realmente uma coisa dramática.” Schroeder e colegas detectaram
essa ação no cérebro de macacos e, mais recentemente, em
pessoas que receberam implantes de eletrodos como parte do
tratamento da epilepsia.
Mas alguns pesquisadores da visão ainda descartam essas
oscilações como ruído, convencidos de que a atividade de
neurônios individuais - e não as ondas coletivas que resultam
dessa atividade - é a chave para a compreensão do cérebro, diz
Schroeder. “Ainda é difícil convencer as pessoas de que as
oscilações cerebrais são funcionais.”
Os pesquisadores podem discutir sobre a função das ondas
cerebrais nos próximos anos, diz o neurocientista e neurologista
Robert Knight, da Universidade da Califórnia, Berkeley. Ele
acredita que a informação, em seu núcleo, é mantida nos sinais
disparados pelos neurônios. Mas o trabalho de seu laboratório o
convenceu de que as oscilações ajudam esses sinais a chegar ao
ponto certo, conectando áreas do cérebro de maneiras
importantes. “É preciso encontrar uma maneira de fazer com que
as áreas do cérebro se comuniquem”, diz ele. “O que as
oscilações fazem é fornecer um mecanismo de roteamento.”

50
E as oscilações fazem isso rapidamente, diz ele. Os cérebros
humanos são incrivelmente rápidos. “Estamos lidando com
grandes quantidades de informações em períodos de
subsegundos”, diz Knight. “E você tem que ter uma forma de
moldá-lo, de controlá-lo.” Ondas, diz ele, fornecem ao cérebro
uma maneira de desligar informações estranhas ao desligar
temporariamente as linhas de comunicação desnecessárias.
Knight e seus colegas detectaram recentemente ondas gama
rápidas em ação enquanto as pessoas realizavam uma ampla
gama de tarefas, incluindo repetir palavras, responder a perguntas
sobre si mesmas e distinguir rostos masculinos de femininos. Um
certo padrão de onda gama parecia prever quando as pessoas
obteriam a resposta certa nessas tarefas, relatou a equipe em
dezembro de 2017 na Nature Human Behavior. As ondas gama, a
equipe suspeita, ligam áreas do cérebro que são necessárias para
transformar objetivos em ação.
Se as oscilações são roteadores de informações cruciais no
cérebro, alterá-las pode ser benéfico quando as informações são
distorcidas ou perdidas. As oscilações alteradas foram
observadas em distúrbios como autismo, doença de Parkinson,
depressão e ansiedade, e até mesmo no envelhecimento normal.
Um estudo publicado em 6 de fevereiro na Nature
Communications sugere o potencial de ajustes desses ritmos.
Youssef Ezzyat, neurocientista da Universidade da Pensilvânia, e
seus colegas estudaram as habilidades de memória em 25
pessoas que tiveram eletrodos implantados em seus cérebros
como parte de seu tratamento para epilepsia.

51
Enquanto os pesquisadores davam às pessoas listas de palavras
para lembrar, os eletrodos monitoravam as oscilações neurais.
Um algoritmo de computador então descobriu qual variedade de
ondas cerebrais indicava quando uma pessoa provavelmente se
lembrava da palavra, uma variedade que variava ligeiramente de
pessoa para pessoa.
Quando esses sinais de bom desempenho estavam faltando, os
pesquisadores entregaram uma pequena explosão de eletricidade
ao cérebro - “um pequeno empurrão para corrigir o curso”, diz
Ezzyat. E esses toques melhoraram o desempenho.
A manipulação específica das ondas cerebrais para tratar
cérebros ainda está longe, adverte Ezzyat. Mas ele e seus
colegas estão fazendo progressos. Nesse ínterim, seus resultados
e os de outros são sinais poderosos de que as ondas cerebrais
não são apenas um zumbido ocioso.

52
 Capítulo 3
Atenção, aprendizagem e
memória

S
egundo Martin Sarter e Cindy Lustig (2009), do
Departamento de Psicologia da Universidade de
Michigan (EUA), a atenção dpescreve um conjunto de
processos cognitivos que atuam para otimizar a detecção,
discriminação e processamento de estímulos. A atenção opera
em parte pela sintonia de cima para baixo dos sistemas sensoriais
para facilitar a detecção de características de estímulo
selecionadas, como localização e modalidade; trocando o
processamento cortical dos modos associativo para os modos de
entrada e alocando recursos atencionais para essas operações.
Diferentes formas de atenção foram categorizadas, como atenção
sustentada, seletiva e dividida.
A atenção sustentada descreve o estado de prontidão do sujeito
para detectar mudanças que ocorrem raramente e de forma
imprevisível na situação de estímulo durante longos períodos de
tempo. A atenção seletiva traz informações direcionadas para o
foco da consciência, enquanto suprime a detecção e o
processamento de sinais não-alvo. A atenção dividida enfatiza a
alocação e o gerenciamento de recursos atencionais limitados em
situações que requerem atenção a múltiplos estímulos ou tarefas.
A suposição de que os estímulos assistidos são codificados de
forma mais eficaz na memória do que os menos assistidos é
53
direta e apoiada por evidências substanciais. No entanto, os
quadros teóricos que descrevem mais completamente as relações
entre atenção e aprendizagem e memória (L&M, do inglês
learning & memory) permaneceram inesperadamente raros. Além
disso, as análises empíricas das interações entre atenção e L&M
enfocaram aspectos selecionados da atenção e um número
bastante pequeno de paradigmas experimentais.

Por exemplo, maiores demandas na divisão da atenção

prejudicam a codificação do estímulo, mas geralmente não
impedem a recuperação de informações previamente aprendidas.
Por outro lado, as altas demandas nas operações de memória
prejudicam as capacidades de atenção, particularmente a
capacidade de filtrar estímulos não-alvo de serem processados.

Um segundo paradigma importante usado na pesquisa sobre as

interações entre atenção e L&M diz respeito ao aprendizado
prejudicado de mudanças extradimensionais, uma vez que tais
mudanças requerem o processamento de uma dimensão de
estímulo previamente não atendida (por exemplo, forma, quando
alguém estava prestando atenção à cor).

Processos e capacidades atencionais representam um conjunto

de variáveis que contribuem para a eficácia de L&M. No extremo,
é difícil imaginar a aquisição significativa de informações
declarativas na ausência de atenção. Além disso, os níveis de
54
desempenho atencional variam consideravelmente, e essa
variação afeta a taxa de aprendizagem e, portanto, a eficácia da
memória. Portanto, não é inesperado que os mecanismos
cerebrais que medeiam funções e capacidades de atenção
também façam parte do circuito neuronal que medeia L&M.
Estudos de neuroimagem funcional fornecem fortes evidências
para a interação entre atenção, aprendizagem e memória.
Estudos meta-analíticos e experimentais revelam grandes
sobreposições entre as regiões pré-frontais e parietais ativadas
em tarefas de atenção e memória que não são compartilhadas
com outros domínios (por exemplo, processamento de
linguagem).

Dividir a atenção no aprendizado leva à redução da atividade nas

regiões pré-frontais do cérebro associadas à memória
subsequente, e há muito se sabe que reduz o desempenho da
memória.

Por outro lado, evidências recentes sugerem que níveis mais

elevados de atividade tônica ou de linha de base em regiões
envolvidas na percepção de estímulos (por exemplo, regiões
parahipocampais para percepção de cenas) estão associados a
níveis mais elevados de atenção a esses estímulos, e com melhor
memória subsequente do que aqueles precedidos por atividade
tônica.

55
A memória também serve para guiar a atenção: a pesquisa visual
guiada pela memória ativa regiões cerebrais semelhantes à
pesquisa visual guiada por dicas e pode até fornecer maiores
benefícios de desempenho do que uma dica visual.

Em resumo, atenção, aprendizagem e memória são processos

altamente integrados e dinamicamente interativos. Essa
interatividade se reflete tanto na forte sobreposição entre os
sistemas cerebrais envolvidos na atenção e aqueles envolvidos
na aprendizagem e na memória, quanto nas influências mútuas
da atenção no processamento da memória.

Macrossistemas neuronais
mediando funções e capacidades
de atenção
Ambos os estudos de lesão e neuroimagem funcional fornecem
evidências para uma rede cortical distribuída de regiões parietais
pré-frontais e posteriores envolvidas na atenção. As regiões
específicas envolvidas variam de acordo com a natureza da tarefa
atencional. As demandas de atenção sustentada,
independentemente da modalidade dos alvos, ativam as regiões
frontal e parietal principalmente no hemisfério direito. Atenção
seletiva e demandas por filtragem não-alvo recrutam cingulado e
outras regiões pré-frontais, novamente principalmente no
hemisfério direito. As regiões fronto-parietais bilaterais

56
normalmente são ativadas por tarefas que requerem a divisão da
atenção entre vários alvos.

Pesquisas em andamento, particularmente experimentos que

empregam imagens de ressonância magnética funcional (fMRI),
continuam a refinar a atribuição de aspectos do desempenho
atencional a redes corticais específicas. Os resultados desta
pesquisa confirmam a conceituação dos sistemas de atenção
anterior e posterior. Posner e Peterson propuseram que o sistema
de atenção anterior, consistindo principalmente de cingulado e
outras regiões pré-frontais, medeia a detecção de alvo, ou os
processos envolvidos na consciência do sujeito da presença de
um sinal através da produção de uma resposta que documenta
sua detecção. O sistema de atenção posterior envolve o córtex
parietal posterior e as regiões collicular e talâmica e controla o
gerenciamento do espaço visual-atencional.

57
Os insights essenciais sobre o mecanismo neuronal que medeia
os processos de atenção foram obtidos a partir de pesquisas com
foco na seleção de estímulos de baixo para cima versus de cima
para baixo. A seleção de baixo para cima é uma função das
propriedades intrínsecas do estímulo; estímulos competem e
cooperam para detecção e processamento dependendo de sua
relevância. A atenção dirigida por estímulos de baixo para cima
está associada a aumentos na atividade nas regiões sensoriais e
de associação sensorial que representam os estímulos reais e
sua localização. Além disso, o aumento da atividade nas redes
fronto-parietais indica que o controle da atenção orientado por
estímulos também pode influenciar a gestão executiva das
prioridades e recursos de atenção. Em contraste, a seleção de
cima para baixo é uma função da experiência, expectativas ou
instruções. Envolve o ajuste das propriedades do campo
receptivo, atividade antecipatória (sustentada) e supressão da
atividade em regiões ou modalidades irrelevantes, tudo para
otimizar a detecção e o processamento dos alvos esperados. O
controle da atenção de cima para baixo geralmente é executado
pela modulação pré-frontal das redes parietais.

Os mecanismos reais que permitem que as regiões pré-frontais

iniciem os efeitos de cima para baixo, e os mecanismos cognitivos
e circuitos neuronais que medeiam esses efeitos de cima para
baixo permaneceram amplamente obscuros. Da mesma forma, os
circuitos neuronais que medeiam o aumento de baixo para cima
do processamento de estímulos, geralmente de uma forma
58
altamente topográfica, não são conhecidos. Como será discutido
mais abaixo, as evidências sobre o papel dos sistemas de entrada
corticais específicos dos neurotransmissores fornecem a base
para hipóteses sobre os mecanismos neuronais que modulam a
detecção de estímulos como uma função de atenção voluntária de
cima para baixo versus as influências de baixo para cima com
base nas propriedades do estímulo .
Evidências de experimentos recentes de fMRI questionaram a
visão amplamente aceita de que a supressão de informações ou
modalidades irrelevantes representa um aspecto importante da
regulação de cima para baixo controlada pré-frontal dos
mecanismos de atenção. Esses estudos demonstraram que os
mecanismos pré-frontais agem para amplificar a detecção de
informações relevantes para a tarefa e não encontraram
evidências consistentes para a supressão de cima para baixo de
estímulos irrelevantes. No entanto, outros pesquisadores
encontraram evidências de que as instruções para ignorar um
conjunto de estímulos a fim de memorizar com mais sucesso
outro fez com que a atividade cerebral associada ao conjunto de
estímulos ignorado fosse suprimida abaixo de uma linha de base
perceptual. Como será discutido mais adiante, a visão de que a
detecção seletiva é mediada principalmente por meio do aumento
de estímulos alvo, com pouca contribuição de supressão de não-
alvos, corresponde às funções de atenção do sistema de entrada
colinérgico cortical.

59
Intuitivamente, a motivação é um fator importante para engajar
mecanismos de cima para baixo a fim de combater o declínio
relacionado à fadiga ou distração no desempenho atencional,
para estabilizar o desempenho prejudicado ou para se recuperar
de deficiências de desempenho.

Os efeitos dos processos motivacionais na atenção de cima para

baixo e os mecanismos neuronais pelos quais a motivação
acessa o sistema de atenção anterior para facilitar os efeitos de
cima para baixo em situações desafiadoras estão emergindo
como um tema importante. O aumento dos incentivos para o
desempenho atencional está associado à atividade intensificada
nas redes atencionais fronto-parietais e à ativação em regiões
límbicas adicionais envolvidas em erros de processamento e
resultados de resposta. Hipóteses a respeito das interações entre
processos motivacionais e atencionais focam na regulação dos
sistemas de atenção frontal-parietal por meio de interações com
circuitos estriados ventrais conhecidos por processos de
recompensa, expectativa de recompensa e erros de previsão.
Embora a motivação seja um fator crítico para a atenção de cima
para baixo, os estímulos associados às informações afetivas
exibem uma potência superior para a captura de recursos de
atenção de baixo para cima.
Por exemplo, as pessoas em um bar lotado conseguem ignorar a
TV até que um símbolo ou ação carregada de emoção desvie sua
atenção efetivamente das atividades em andamento para a tela.
Os mecanismos neuronais que permitem que tais estímulos
60
consumam recursos de atenção e, em seguida, conduzam o
envolvimento subsequente de mecanismos de cima para baixo
não são bem conhecidos. No entanto, é seguro hipotetizar, como
ilustrado, que tais estímulos acessam os principais sistemas de
atenção do cérebro por meio de conexões recíprocas com regiões
pré-frontais e com sistemas neuronais ascendentes crucialmente
envolvidos na mediação das funções de atenção.

Sistemas de projeções específicas

de neurotransmissores na atenção
e no aprendizado.
Evidências substanciais apóiam a hipótese de que o sistema de
input colinérgico cortical contribui essencialmente para a
mediação do desempenho atencional.

A acetilcolina (Ach) é um mediador químico de sinapses no

sistema nervoso central (SNC), no sistema nervoso periférico e
também na junção neuromuscular. A Ach, seus receptores e o
aparato enzimático responsável por sua síntese e degradação
do sistema anterior de neurotransmissão colinérgica.

As entradas colinérgicas contribuem para a modulação de cima

para baixo e de baixo para cima dos processos de detecção e
representam um elo entre os sistemas motivacionais e os
sistemas de atenção cortical. Com origem nas regiões basais do
prosencéfalo, os neurônios colinérgicos recebem informações

61
principais do mesencéfalo e das regiões telencefálicas, incluindo o
córtex pré-frontal, e inervam todas as áreas e camadas corticais.

A remoção de entradas colinérgicas resulta em deficiências

persistentes nas habilidades de atenção sustentada, seletiva e
dividida. Além disso, as tarefas atencionais aumentam
seletivamente a liberação de acetilcolina (ACh) dos terminais
corticais. As evidências sugerem que o sistema de entrada
colinérgico cortical hemisférico direito é dominante para o
desempenho de atenção sustentada; este achado corresponde à
evidência de estudos de fMRI em humanos e de pacientes com
dano cortical lateralizado.
Dados recentes indicam que no córtex pré-frontal, um sinal
colinérgico transitório é eliciado especificamente por alvos
detectados com sucesso, mas não por alvos que foram perdidos.
As características temporais desses sinais colinérgicos confirmam
que aspectos essenciais do processo de detecção são mediados
62
por meio de aumentos na neurotransmissão colinérgica no córtex
pré-frontal. Esses aspectos incluem o desligamento de
comportamentos contínuos não contingentes ou de
processamento associativo interno, bem como o início de
respostas comportamentais associadas ao alvo. Essas
descobertas correspondem à hipótese original de Posner e
Petersen (1990) de que o sistema de atenção anterior medeia a
detecção de alvos que exigem atenção.
O sistema de input colinérgico cortical está envolvido tanto na
ativação do próprio sistema de atenção de cima para baixo quanto
na implementação de seus efeitos a jusante. As entradas
colinérgicas para as regiões pré-frontais, incluindo o córtex
cingulado, contribuem especificamente para a ativação do sistema
de atenção anterior, aumentando assim a detecção do alvo e
ativando os mecanismos de cima para baixo. A partir daí, as
entradas colinérgicas para regiões corticais mais posteriores,
incluindo o córtex parietal, servem como um ramo do circuito
eferente pré-frontal que implementa influências de cima para
baixo no processamento de entrada nas regiões sensoriais e de
associação sensorial.
A ideia de que a função colinérgica pode ser separada em
componentes de cima para baixo e de baixo para cima é apoiada
pelas interações dissociáveis desses componentes com outros
sistemas cerebrais. Por exemplo, a modulação do estriado ventral
da atividade colinérgica cortical é limitada ao córtex pré-frontal.
Conforme descrito acima, a modulação ventro-estriatal,
particularmente pelo nucleus accumbens, é considerada crítica

63
em situações caracterizadas pelo aumento motivado de cima para
baixo no esforço atencional. A modulação das entradas
colinérgicas para as regiões pré-frontais corresponde ao papel
dessas entradas colinérgicas pré-frontais na ativação de efeitos
de cima para baixo.
Em contraste, acredita-se que o recrutamento de baixo para cima,
impulsionado pelo estímulo do sistema de entrada colinérgico
cortical, envolve o recrutamento de todo o sistema de projeção
colinérgico, influenciando diretamente os processos sensoriais, ao
mesmo tempo que permite que o estímulo influencie o
gerenciamento executivo das prioridades de atenção. Esse
recrutamento amplo do sistema colinérgico do prosencéfalo basal
por estímulos salientes é mediado em parte por projeções
noradrenérgicas ascendentes que visam os neurônios
colinérgicos no prosencéfalo basal. Neurônios noradrenérgicos no
tronco cerebral são programados para receber informações sobre
correlações viscerais de estímulos salientes e, assim, "importar"
informações sobre a saliência para as regiões do prosencéfalo. O
suporte para a hipótese de que as interações noradrenérgico-
colinérgicas estão envolvidas na captura de baixo para cima de
recursos de atenção por estímulos salientes foi gerado por
experimentos que demonstraram, por exemplo, que o
processamento cortical de estímulos salientes é atenuado pela
perda de entradas colinérgicas no córtex ou bloqueio de
receptores para noradrenalina no prosencéfalo basal.
No entanto, o sistema noradrenérgico ascendente pode exercer
contribuições adicionais e mais específicas para o desempenho

64
atencional. Existem projeções pré-frontais diretas para os
neurônios noradrenérgicos no tronco encefálico, e os neurônios
noradrenérgicos do locus coeruleus são ativados por estímulos
assistidos. Ambos os achados indicam que esse sistema
ascendente está envolvido em funções de atenção que são
paralelas, pelo menos em parte, às funções de atenção atribuídas
ao sistema de entrada colinérgico cortical. As sobreposições,
interações e dissociações entre as funções de atenção dos
sistemas colinérgicos BF e noradrenérgicos do tronco cerebral
representam um importante tópico de pesquisa.

65
Ilustração esquemática dos principais componentes de uma rede neuronal que
medeia o desempenho atencional e a ativação motivada do sistema de entrada
colinérgico cortical para neutralizar os efeitos dos desafios no desempenho
atencional. A ilustração descreve e enfatiza certas projeções neuronais diretas
com base em evidências anatômicas e importância no presente contexto.
Conforme discutido no texto, os neurônios que usam acetilcolina (ACh) como
transmissor se originam das regiões do prosencéfalo basal (BF) e inervam todas
as regiões corticais, incluindo o córtex pré-frontal (PFC), córtex cingulado (CC) e
somatosensorial e regiões associativas posteriores, incluindo o córtex parietal
posterior (PPC). Aumentos na atividade colinérgica cortical contribuem para o
recrutamento dos sistemas de atenção anterior e posterior e a amplificação
colinérgica do processamento de entrada nas regiões sensoriais e sensoriais. A
modulação colinérgica do PFC e CC também está envolvida na implementação de
mecanismos de cima para baixo, e as entradas colinérgicas para as regiões
corticais posteriores são um componente do circuito eferente pré-frontal que
medeia esses efeitos de cima para baixo. Aumentos nos efeitos de cima para
baixo que são resultado de desafios no desempenho atencional, bem como a
motivação dos sujeitos para estabilizar o desempenho residual ou recuperar os
níveis normais, dependem em parte da regulação dos neurônios BF por projeções
diretas do dopaminérgico (DA) região tegmental ventral (VTA) e indiretamente, via
nucleus accumbens (NAC) e suas projeções GABAérgicas (GABA; ácido γ-
aminobutírico) para neurônios colinérgicos BF. Esses circuitos do mesencéfalo e
do estriado ventral medeiam as informações de incentivo e, por meio de feedback
do CC e do PFC, informações sobre erros e contingências de recompensas
imprevistas. Portanto, a modulação colinérgica pelos outputs dessas regiões
formam a base para a integração entre os processos motivacionais e atencionais.
Correspondendo a essa hipótese, há evidências que indicam que o controle sobre
a atividade colinérgica cortical pelas regiões estriatal ventral está confinado às
regiões pré-frontais. Além de sinais que prevêem recompensa ou perda de
recompensa, os estímulos associados a qualidades afetivas salientes exibem
qualidades potentes de captura de atenção. Acredita-se que as conexões
recíprocas colinérgicas e glutamatérgicas (GLU) entre a amígdala basolateral
(BLA), bem como projeções adicionais da amígdala para o BF através do núcleo
amídaloide central (CeA), estejam envolvidas na mediação de tais processos.
Finalmente, as projeções noradrenérgicas ascendentes (NA) originadas do locus
coeruleus (LC) e dos grupos de células catecolaminérgicas na medula (A1 / A2)
inervam os principais componentes desses circuitos e também recebem feedback
aferente do PFC. Assim, as projeções noradrenérgicas ascendentes são
hipotetizadas para contribuir para aspectos específicos do processamento
atencional em paralelo com aqueles atribuídos ao sistema colinérgico BF.

Da mesma forma, as interações entre os sistemas

dopaminérgicos ascendentes e colinérgicos e noradrenérgicos
provavelmente são mecanismos essenciais na mediação do
processamento atencional. O processamento de estímulos
capazes de predizer recompensa, incluindo o processamento de
erros de predição, envolve sistemas dopaminérgicos

66
mesolímbicos. Sinais de recompensa e erro são capazes de
capturar recursos de atenção significativos, particularmente em
resposta a erros de previsão. Assim, as interações entre os
sistemas dopaminérgicos e os outros dois sistemas modulatórios
ascendentes podem ser necessárias para otimizar o
processamento da excitação e da atenção. O recrutamento
dopaminérgico de neurônios colinérgicos do prosencéfalo basal é
baseado em projeções tegmentais para o prosencéfalo basal e
indiretamente por meio de projeções dopaminérgicas para o
córtex pré-frontal e nucleus accumbens e a inervação do
prosencéfalo basal por essas regiões. A regulação dopaminérgica
do sistema de entrada colinérgica cortical apóia a integração do
processamento relacionado à motivação e à atenção. A regulação
pré-frontal dos neurônios noradrenérgicos do tronco cerebral e
das ligações noradrenérgicas-colinérgicas representam um
segundo ramo importante dos sistemas neuronais que, em
conjunto, regulam os processos e recursos atencionais.

Sistemas modulatórios ascendentes

mediando a atenção: envolvimento
na aprendizagem
A falha em atender e, portanto, detectar um estímulo envolve a
falha em produzir uma representação desse estímulo para
codificação. Assim, não é inesperado que a evidência disponível
sobre as regiões do cérebro envolvidas na atenção corresponda,

67
pelo menos em parte, aos sistemas neuronais pré-frontais
parietais críticos para L&M. De fato, dado o papel crítico da
atenção para uma codificação eficaz, os esforços desenvolvidos
para dissociar as regiões do cérebro envolvidas na atenção e no
aprendizado apresentam desafios conceituais. Parece que um
sistema de regiões corticais processa estímulos em níveis que
dão origem à consciência sobre esses estímulos, no entanto, a
fonte de tal processamento de estímulos, seja o resultado de
operações atencionais ou mnemônicas, não está indexada nessas
regiões.
Os papéis sobrepostos dos sistemas modulatórios ascendentes
em atenção e L&M são menos documentados. Na verdade, vários
estudos em animais sobre os efeitos da perda de entradas
colinérgicas corticais sugeriram que o L&M não depende da
integridade desses neurônios e que, portanto, os circuitos
neuronais que medeiam a atenção, o aprendizado e a memória
podem ser dissociados. No entanto, a falta de efeitos de, por
exemplo, lesões do sistema colinérgico do prosencéfalo basal em
L&M em animais pode refletir, pelo menos em parte, o grau
limitado em que as tarefas animais convencionais para L&M
avaliam a atenção que requer codificação e recuperação de
informação declarativa. Em contraste, estudos mais recentes
usando tarefas que requerem atenção a estímulos ou mudanças
de atenção descobriram que o aprendizado é prontamente
prejudicado por manipulações de níveis de neurotransmissão
colinérgica cortical. Estudos recentes em humanos começaram a
medir simultaneamente os efeitos cognitivos e hemodinâmicos de

68
drogas que modulam a neurotransmissão colinérgica (“farmaco-
fMRI”). Esses estudos indicaram que os aumentos induzidos por
drogas na transmissão colinérgica aumentam os mecanismos de
atenção e a seletividade do processamento do estímulo durante a
codificação. Esses resultados confirmam o papel sobreposto do
sistema colinérgico na atenção e no aprendizado, pelo menos em
situações que requerem a codificação de estímulos atendidos.
Conclusões semelhantes foram tiradas com base em dados de
experimentos em animais e humanos sobre o papel do sistema
noradrenérgico na atenção e no aprendizado.

Atenção e aprendizagem:
relevância para o envelhecimento e
distúrbios neurodegenerativos e
neuropsiquiátricos
O envelhecimento normal e patológico, incluindo deficiências
cognitivas leves e as demências, são caracterizadas por
deficiências coincidentes nas funções de atenção e
aprendizagem.
No envelhecimento sem demência, a redução da função
atencional é normalmente considerada a principal fonte de
diferenças de idade no esquecimento. Há algum debate quanto à
natureza dos déficits de idade na função de atenção, com
algumas teorias enfatizando as diferenças de idade na quantidade
de recursos atencionais, enquanto outras enfatizam as diferenças

69
de idade na alocação de atenção, particularmente os déficits na
inibição. Entre essas perspectivas, há amplo consenso de que os
aspectos de atenção controlados de cima para baixo são aqueles
que mostram os maiores declínios, enquanto as influências mais
automáticas de baixo para cima são relativamente poupadas.
Diminuições na atenção de cima para baixo são frequentemente
atribuídas à atrofia e função reduzida no córtex pré-frontal e
estruturas dos gânglios da base, as estruturas que normalmente
mostram as maiores reduções de volume em estudos
longitudinais e transversais do envelhecimento normal. Acredita-
se que essas mudanças sejam amplamente responsáveis pelas
diferenças de idade na maioria das áreas da cognição, embora
evidências longitudinais recentes sugiram que as mudanças em
estruturas selecionadas do lobo temporal medial podem ser
maiores do que sugerido por estudos transversais anteriores.
Além disso, deficiências de atenção relacionadas à idade podem
ser resultado de desregulação e eventual degeneração das
projeções colinérgicas do prosencéfalo basal para as regiões
corticais.
A ideia de que a disponibilidade reduzida de recursos de atenção
é um dos principais contribuintes para as diferenças de idade na
aprendizagem e memória recebe apoio substancial de estudos
que mostram que pedir a adultos jovens para dividir sua atenção
entre várias tarefas (reduzindo assim os recursos de atenção
disponíveis para qualquer tarefa), muitas vezes leva a resultados
semelhantes aos de adultos mais velhos em condições de tarefa
única. Este é especialmente o caso quando a medida de

70
desempenho é a memória subsequente para o material estudado
sob atenção dividida. Como adultos mais velhos em condições de
tarefa única, os jovens adultos que estudam em condições de
atenção dividida mostram menos atividade nas áreas frontais do
cérebro esquerdo associadas a uma memória posterior bem-
sucedida do que os adultos jovens que estudam em condições de
tarefa única. Em testes comportamentais, os custos de memória
da atenção dividida são frequentemente semelhantes para adultos
jovens e mais velhos, mas os adultos mais velhos apresentam
maiores prejuízos na tarefa secundária.
Do lado positivo, reduzir a demanda por controle de cima para
baixo muitas vezes melhora a memória e a função cerebral dos
adultos mais velhos. Por exemplo, as instruções de memória
intencional (“memorizar as palavras”) requerem que os
participantes se engajem no controle de cima para baixo para
escolher e implementar uma estratégia de processamento de
palavras que apoiará sua memória posterior. Os adultos mais
velhos costumam ter um desempenho muito pior do que os
adultos jovens nessas condições e mostram menos ativação nas
áreas do córtex pré-frontal esquerdo envolvidas na memória
subsequente. Por outro lado, quando recebem instruções que
orientam a atenção para os aspectos semânticos de suporte de
memória de um estímulo ("A palavra significa algo abstrato ou
concreto?"), A memória é melhorada e adultos mais velhos
costumam mostrar ativações pré-frontais que são pelo menos tão
grandes como as mostradas por jovens adultos.

71
Embora as descobertas iniciais tenham se concentrado nas
subativações relacionadas à idade das regiões frontais do cérebro
envolvidas no controle da atenção e da memória, dados mais
recentes mostram que, em muitos casos, os adultos mais velhos
mostram mais ativação ou ativam regiões cerebrais adicionais que
os adultos jovens não. Em muitos casos, essa ativação adicional
está associada a um melhor desempenho, especialmente em
testes de memória. Os padrões de sub e superativação das
regiões frontais do cérebro por adultos mais velhos podem estar
relacionados a falhas de controle "proativo" de cima para baixo e
tentativas posteriores "reativas" de compensação.
Uma recente revisão meta-analítica sugeriu que ativações
reduzidas ou interrompidas podem ser mais comuns nas regiões
frontais anteriores direitas (muitas vezes consideradas envolvidas
em processamento estratégico controlado de alto nível), talvez
refletindo uma falha em envolver adequadamente o
processamento de cima para baixo para organizar a execução
eficiente de tarefas . Em contraste, as regiões frontais esquerdas
foram mais frequentemente associadas a uma maior ativação por
adultos mais velhos, talvez refletindo um maior envolvimento de
processos de nível inferior na tentativa de compensar. Apoiando
ainda mais a ideia de uma mudança relacionada à idade para o
controle reativo, as ativações do cérebro frontal relacionadas à
memória têm um curso de tempo estendido para adultos mais
velhos sob condições com altas demandas de controle
(lembrando palavras estudadas uma vez), mas cursos de tempo
equivalentes para adultos jovens sob condições com baixa

72
demanda de controle (lembrar palavras estudadas 20 vezes).
Essa mudança é específica para regiões frontais; as regiões
parietais do cérebro envolvidas no reconhecimento bem-sucedido
não mostram uma sensibilidade semelhante para controlar a
demanda.
Enquanto a atenção e a função da dopamina são o foco da
maioria das pesquisas sobre o envelhecimento normal, os déficits
de memória e da função colinérgica são as características da
doença de Alzheimer. No entanto, a doença de Alzheimer também
está associada a déficits acentuados de atenção. Por exemplo, a
capacidade de dividir a atenção entre duas tarefas em andamento
é substancialmente prejudicada na DA, mesmo quando o
desempenho nas tarefas individuais foi combinado com o de
controles saudáveis.
Os déficits de atenção não são facilmente detectados nos
estágios iniciais da doença, que é principalmente marcada por
déficits de memória. No entanto, as dificuldades de atenção
precedem os colapsos na linguagem e na função visuoespacial
que ocorrem nos estágios moderados e graves da doença. Não
está claro qual aspecto da atenção (seletiva, dividida ou
sustentada) é o primeiro a se deteriorar na DA. Vários relatórios
indicam que tarefas de atenção seletiva ou dividida muito
exigentes mostram declínios no início do processo da doença,
enquanto tarefas de atenção sustentada mais simples mostram
apenas déficits em estágios posteriores ou sob condições (por
exemplo, degradação de estímulo) que aumentam a dificuldade.
No entanto, também houve relatos de desempenho preservado

73
em tarefas de atenção seletiva em pacientes com desempenho
reduzido de atenção sustentada.
Dentro de um domínio, a detecção de déficits de atenção
relacionados à DA pode depender não apenas da gravidade da
doença, mas também dos processos específicos que estão sendo
testados. Na atenção seletiva, os pacientes muitas vezes são
capazes de mudar e envolver a atenção de forma adequada em
resposta a uma pista válida. No entanto, eles parecem ser
prejudicados em desviar a atenção de um local inadequado após
uma pista inválida, especialmente se a tarefa envolver a
discriminação de um estímulo alvo de não alvos em vez de
simples detecção.
Tanto para o envelhecimento normal quanto para a DA, uma
descrição heurística é que os déficits de desempenho de atenção
se tornam mais óbvios com o aumento da complexidade ou da
demanda de controle. Funções que requerem pouco ou nenhum
controle de cima para baixo geralmente mostram pouco ou
nenhum déficit. Os exemplos incluem o envolvimento da atenção
espacial pelo início repentino de uma sugestão periférica ou a
inibição do retorno da atenção a um local previamente atendido.
Os déficits podem ser especialmente grandes nos chamados
testes de "função executiva", que requerem controle de cima para
baixo, a fim de anular as respostas automáticas impulsionadas
por características de estímulo de baixo para cima (por exemplo,
desviar a atenção de uma pista periférica na tarefa antisaccade,
responder à cor da tinta em vez da identidade da palavra na tarefa
Stroop) ou para manter e alternar rapidamente entre várias regras

74
de resposta (por exemplo, procedimentos de tarefa dupla). Os
problemas de memória da DA podem contribuir para o mau
desempenho em tarefas destinadas a medir a atenção, pois os
pacientes podem ter dificuldade tanto em lembrar a regra de
resposta quanto em sua execução.
As anormalidades específicas na regulação da integridade dos
sistemas neuronais responsáveis pelas deficiências de atenção e
codificação relacionadas à idade ou demência ainda não são bem
compreendidas. No entanto, diferenças estruturais e regulatórias
de idade na projeção colinérgica do prosencéfalo basal foram
amplamente documentadas em cérebros de humanos e animais.
Além disso, como o desenvolvimento e a manutenção dos
neurônios colinérgicos do prosencéfalo dependem da sinalização
do fator de crescimento do nervo (NGF) por meio de vários
receptores neurotróficos, expressos seletivamente pelos
neurônios colinérgicos. A disponibilidade de tais receptores no é
drasticamente reduzida no cérebro de indivíduos com deficiências
cognitivas leves. Dado o papel central do sistema colinérgico na
atenção (acima), essas reduções apóiam a hipótese de que os
déficits de atenção e cognitivos relacionados observados nesses
pacientes são devidos, pelo menos em parte significativa, à
desregulação dos neurônios colinérgicos do prosencéfalo. A
perda subsequente de neurônios colinérgicos do prosencéfalo
durante o início e a progressão da demência contribui
essencialmente para a gravidade das deficiências de atenção e
memória.

75
Prejuízos na ativação de estímulos relevantes e na inibição ou
filtragem de estímulos irrelevantes estão entre as disfunções
cognitivas fundamentais da esquizofrenia.
Essas perturbações das habilidades de atenção se refletem na
aprendizagem e na memória prejudicadas.
Por exemplo, o esgotamento dos recursos atencionais para a
codificação de estímulos relevantes contribui para a manutenção
e atualização prejudicada da memória dos pacientes, talvez
contribuindo assim para o desenvolvimento de aspectos de
sintomas positivos. Respostas metabólicas anormais a desafios
cognitivos foram observadas em redes fronto-parietais, embora os
mecanismos neuronais específicos subjacentes às disfunções de
atenção da esquizofrenia não sejam totalmente compreendidos.
No entanto, as evidências disponíveis sugerem fortemente um
sistema de dopamina anormalmente reativo na esquizofrenia.
Dado o papel das interações dopaminérgicas-colinérgicas na
regulação motivacional do desempenho atencional (acima),
espera-se que tanto o recrutamento colinérgico cortical do sistema
de atenção anterior quanto a mediação colinérgica do
processamento de entrada nas regiões sensoriais e
associacionais sejam altamente anormais na esquizofrenia. A
evidência de modelos animais desta doença corresponde a esta
hipótese, assim como a demonstração de receptores
muscarínicos regulados negativamente no córtex de pacientes
esquizofrênicos. É amplamente assumido que as anormalidades
no desenvolvimento dos circuitos corticais, particularmente pré-
frontais, representam uma base neuropatológica primária para a

76
esquizofrenia. Essas anormalidades podem, por sua vez, levar à
desregulação dos sistemas modulatórios ascendentes e
ascendentes (acima). Além disso, a liberação desregulada desses
neuromoduladores interage com circuitos-alvo corticais
defeituosos, mediando coletivamente as disfunções de atenção e
codificação características da esquizofrenia.

77
 Epílogo

A
s descobertas sobre o desenvolvimento da atenção
discutidas nesta revisão destacam como estudar circuitos
ou processos de atenção isoladamente não é suficiente.
Isso porque atingir o estado de atenção adulto eficiente envolve a
coordenação do desenvolvimento perceptivo, o fortalecimento das
conexões funcionais e das interações com os processos de
memória. Uma compreensão completa da atenção no adulto
requer, portanto, uma compreensão das trajetórias de
desenvolvimento. Aqui, destacamos como a atenção influencia os
processos de memória ao longo do desenvolvimento e vice-versa.
Além disso, nossa visão geral da atenção visual em distúrbios do
neurodesenvolvimento destaca a interação das influências
genéticas e ambientais nos mecanismos de atenção visual. Esse
tipo de abordagem interdisciplinar é fundamental para
compreender a atenção visual e, por fim, desenvolver tratamentos
para distúrbios nos quais a atenção visual é prejudicada, incluindo
protocolos de treinamento de atenção eficazes.
Uma direção futura emergente para a neurociência cognitiva da
atenção pode, portanto, estar na identificação das origens de
desenvolvimento das disfunções de atenção, na esperança de
reabilitar um sistema menos que eficiente por meio do
fortalecimento da conectividade de rede relevante desde o início.
Essa estratégia tem o potencial de melhorar a dinâmica da rede

78
de atenção visual e, portanto, o mecanismo de aprendizagem e
memória com o qual estão acopladas. Além do treinamento de
atenção especificamente, argumentamos de forma mais ampla
que o desenvolvimento da função de atenção se dá por meio do
acoplamento funcional com sistemas perceptuais e de memória. A
neurociência cognitiva pode, portanto, se beneficiar do foco no
acoplamento de sistemas, em vez de tratar esses processos
separadamente.
Após uma avaliação das sobreposições conceituais e relações
funcionais entre os processos atencionais e aprendizagem e
memória, este livro analisa os macrossistemas neuronais, bem
como o papel dos sistemas de projeção específicos de
neurotransmissores na mediação das funções atencionais e
aprendizagem e memória. As relações conceituais e
sobreposições entre os dois conjuntos de funções cognitivas
correspondem a sobreposições nos sistemas neuronais
envolvidos na regulação das funções de atenção e aprendizagem
e memória. A relevância dessas inter-relações cognitivas e
anatômicas para a análise dos distúrbios cognitivos no
envelhecimento, demência e esquizofrenia é explorada na última
seção deste livro.

79
 Bibliografia consultada

A
AMSO, D.; SCERIF, G. The attentive brain: insights from
developmental cognitive neuroscience. Nat Rev Neurosci, v. 16,
n. 10, p. 606-619, 2015.

F
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 J
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P
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https://www.sciencenews.org/article/brain-waves-may-focus-
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SARTER, M.; LUSTIG, C. Attention and learning and memory. In:

New Encyclopedia of Neuroscience. L.R. Squire. Ed. Elsevier,
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