MACROPARASITOS DO TRATO GASTROINTESTINAL DE ESPÉCIMES

DE PODOCNEMIS UNIFILIS (TESTUDINES, PODOCNEMIDIDAE) DOS RIOS

TOCANTINS E JAVAÉS

Danilo Nunes de Santana1

Drª Kellen Lagares Ferreira Silva2

GRANDE ÁREA DO CONHECIMENTO: Ciências Biológicas e da Saúde

RESUMO
O presente trabalho foi desenvolvido com o intuito de conhecer a fauna helmintológica
macroscópica do trato gastrointestinal de Podocnemis unifilis dos rios Javaés e Tocantins, através a
identificação do menor nível taxonômico possível. As metodologias aplicadas para a captura dos
espécimes de P. unifilis foram pesca com linha e anzol e “pulo”; e, após coletados, foram e
transferidos para o Laboratório de Anatomia e Morfologia Vegetal da UFT - Campus Palmas - para
biometria e eutanásia de acordo com resolução CFMV nº1000/2012. Após eutanásia, o animal foi
eviscerado. O estomago e intestino foram pesados e seccionados para retirada do conteúdo
estomacal que foi homogeneizado e separado em três partes proporcionais para análise amostral
particionada e separação dos parasitas, através de chaves de identificação para platelmintos e
nematelmintos sul-americanos. Foram identificados a nível de táxons duas famílias de nematódeos
(Atractidae ssp; Gnasthostomatidae spp) e uma espécie de platelminto (Nematophila grandis).
Conhecer a diversidade parasitaria de uma espécie é relevante para na elaboração de e novas
técnicas de manejo e conservação além do conhecimento da ecologia das espécies e das suas
características em ambiente natural..

Palavras-chave; Parasita; tracajás; Nematophila grandis.

INTRODUÇÃO
Podocnemis unifilis, comumente chamada de tracajá, é uma espécie de quelônio pertencente
ao grupo parafilético dos répteis (apresentando ancestralidade comum, porém não exclusiva ao
grupo), sendo no grupo dos quelônios os animais viventes mais antigos que compõem a classe
Reptilia, datando a ocorrência de mais de 200 milhões de anos. Esse sucesso evolutivo se deve
principalmente pela carapaça que reveste dorso e ventralmente o corpo dos quelônios e os confere
proteção (POUGH et al., 2008) e pela dieta alimentar diversificada. O tracajá tem em maior
proporçãomantém sua alimentação com em material vegetal em maior proporção, como folhas,
1
Graduando em ciências biológicas, Pibic/UFT, Universidade Federal do Tocantins - (campus Porto Nacional),
danilo.nunes@mail.uft.edu.br
2
Doutora em Botânica, Curso de Ciências, Universidade Federal do Tocantins, lagares@mail.uft.edu.br
1
caules, frutos, sementes, talos e plantas aquáticas; e em menor quantidade pequenos moluscos e
insetos, além de sedimentos (PORTAL , R. DA R. et al., 2002; BALENSIEFER; VOGT, 2006;
GARCEZ, 2012).
A alimentação destes animais encontra-se intimamente associada à diversidade de parasitas
situados ao longo do seu trato digestivo, assegurando assim os ciclos de vida em sobrevivência,
nutrição e perpetuação da espécie (como hospedeira) e de seus parasitas. A compreensão da
parasitologia gastrointestinal destes animais pode ser crucial para um melhor manejo da espécie,
tendo em vista que o parasitismo desarmônico pode se tornar um agente controlador populacional
de espécies em um ecossistema (MENEGALDO, 2016).
Parasitas são indivíduos que, para manter sua sobrevivência, precisam de uma relação
interespecífica de benefício único ou mútuo, onde apenas o parasito pode ser o único beneficiado ou
o hospedeiro usufrua da capacidade digestiva do parasito para aproveitamento dos nutrientes. Ainda
há modalidade de parasitas onde o hospedeiro é acidental, vindo a fazer parte do ciclo de vida do
parasito, em razão de preferências alimentares no ecossistema. Quando o hospedeiro é prejudicado,
ou parasitismo direto, o parasito promove ações mecânica, espolia e inflamatória prejudiciais ao
hospedeiro, ocasionando obstrução gastrointestinal, retenção de nutrientes e fluidos e geração de
lesões nos órgãos parasitados, tornando passível a transmissão de patógenos pelos parasitas e
levando os hospedeiros à fragilidade (MONTEIRO, 2017; MARTINS, 2019).
Há uma gama de parasitos catalogados e associados a répteis (MONTEIRO, 2017;
TAYLOR, 2004). A temática de parasitologia de quelônios, se encontra em progresso lento, sendo
escasso os trabalhos relacionados à helminto fauna em quelônios, sendo parasitas comum do gênero
Podocnemis e das espécies P. unifilis e Podocnemis lewyana, as espécies de parasitas: Nematophila
grandis, Telorchis aculeatus e Loefgrenia loefgrenii (ARMOND, 2008; CARVALHO, 2016;
MENEGALDO, 2016; PICELLI et al., 2015, GALDO e RAFFI, 2016). Conhecer a fauna
parasitária de organismos silvestres é essencial para auxiliar no manejo e conservação dos
espécimes parasitados.

MÉTODOS E MATERIAIS
Coleta de espécimes de P. unifilis
Foram utilizados métodos de captura que melhor se adequassem aos locais para uma
maiorelhor eficiência nas coletas, sendo utilizadas técnicas como linha comprida e anzol com isca

2
vegetal (IBAMA 1989); viração, que constitui a captura noturna de fêmeas em praias no momento
da desova (ANDRADE, 2015) e reprodução de técnicas aplicadas por Malvasio et al. (2019), como
a do “pulo” que consiste em saltar da embarcação após ser observado um tracajá, capturando-o e
quando não ocorria a captura de imediato, era necessário fazer uma rápida perseguição ao animal.

Triagem e abate
Após a captura, os animais foram levados ao laboratório de anatomia e morfologia vegetal –
UFT – Campus Palmas, onde passaram por biometria (figura1), utilizando paquímetros e fita
métrica para obter as medidas da largura máxima da carapaça (LMC), comprimento máximo da
carapaça (CMC), comprimento máximo do plastrão (CMP), largura máxima do plastrão (LMP),
comprimento caudal total (CCU/t). Para o peso foi utilizado balança comum e para pesagem dos
órgãos balança de precisão.
Em seguida as espécies coletadas foram abatidas respeitando os protocolos sanitários de
abate e autorizados pelo Comitê de Ética no uso de animais da Universidade Federal do Tocantins
(CEUA/UFT) no Processo nº 23101.002389/20-31, e em consonância com o Resolução do
Conselho Federal de Medicina Veterinária (CFMV) nº 1000/2012 (CFMV, 2012) com as seguintes
etapas:
 Período de aproximadamente uma hora de dessensibilazação em gelo (figura2);
 Corte da região jugular com bisturi para a execução da sangria;
 Serragem das placas laterais do plastão, com auxílio de instrumento elétrico para
animais maiores e alicate de corte para animais menores para acesso aos órgãos
internos (figura 3);
 Separação dos órgãos e retirada destes dos animais com biometria e pesagem;
 Identificação, armazenamento em fixador (formol 10% tamponado com Phosphate-
bufferid saline – PBS) por 72 horas, quando foi substituído por álcool 70%;
 Análise dos macros parasitos do trato gastrointestinal composto por esôfago,
estômago, intestino delgado e grosso, conforme Santos et al. (2008).

3
 A retirada do conteúdo estomacal ocorreu manualmente, após lavagem com água destilada,
em seguida homogeneizado e separada em três porções de pesos iguais, de forma que se prosseguiu
para análise 1/3 (um terço) do peso total do conteúdo estomacal. A análise procedeu com auxílio de
lupa estereoscópica (lupa), processo que constituiu da separação de parasitos e material de origem
vegetal e em alguns poucos casos, foram encontrados material de origem animal não parasitários
(ex. pequenos artrópodes, concha de moluscos). Os parasitas foram pré-selecionados primariamente
pela filogenia, organizando-os em dois grupos taxonômicos (platelmintos e nematelmintos). Para
identificação a nível de família utilizou critérios morfológicos, priorizando aqueles espécimes
morfologicamente distintos uns dos outros, a identificação helmintológica se deu através de chaves
taxonômicas para platelmintos (vermes achatados) e nematelmintos (vermes cilíndricos)
(VICENTE, 1993; JUVENIL E., 2001; GIBSON, 2002; A. JONES, 2005; RODNEY A., 2008). Os
dados foram comparados com as literaturas disponíveis para grupos parasitários e revisões
bibliográfica de destaque para o gênero Podocnemis (ALHO C., 1965; ARMOND, 2008;
LUCIANA M., 2016).

Figura 1: A) Biometria; B) Dessensibilização em gelo; C) Serragem casco/plastão, Fonte: acervo pessoal e Ribeiro 20201

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Após as análises das amostras obtivemos que os espécimes de P. unifilis de ambas as
localidades do rio Tocantins e do rio Javaés apresentaram alto grau elevado conteúdo parasitário,
tendo aproximadamente 40% do conteúdo estomacal composto por parasitas. Dentre os filos de

4
macro parasitasmacroparasitas encontrados no tubo gastrointestinal da Podocnemis unifilis a maior
frequência de ocorrência foram de Nemathelminthes (vermes cilíndricos) encontrados em todas
amostrastodas as amostras analisadas.
Os animais coletados no Rio Javaés houve a predominância de um grupo específicos de
helmintos parasitas de plantas (fitonematódeos) apresentando como principal sinapomorfia presença
de um filete bucal responsável por “sugar” nutrientes dos vegetais (folha, caule, raiz etc....). , nNos
tracajás estes espécimes de parasitas foram encontrados em sua maioria aglomerados a materiais de
origem vegetal (em sua maioria aderido a partes de folhas), o que sugere que as tracajás são
hospedeiras acidentais destes nematódeos, após consumir plantas já parasitadas. , nNão foram
observadaos lesões aos tecidos das tracajásartarugas associadaso a esses parasitos.

A B C

Figura 2. A) Estômago cheio de Podocnemis unifilis; B) Estômago seccionado; C) Parasitos. Fonte: acervo pessoal

Foi possível a identificação de uma espécie, (Nematophila grandis), três famílias

(Aatractidae, Cclardorchiidae, Ggnasthostomatidae) e dois filos (nemathelmintes e
plathyhelmintes), aonde o filo de maior ocorrência foi de nemathelmintes presente em 20/20
(100%) das P. unifilistracajás analisadas, enquanto plathyhelmintes ocorreu em 19/20 (95%) das P.
Unifilis analisadas.
O estômago foi a região gastrointestinal com maior incidência parasitaria em P. unifilis dos
rios Javaés e Tocantins, identificamos lesões superficiais a parede estomacal (hiperemia)
possivelmente geradas a partir da adesão de Nematophila. grandis neste ao órgão. Este,
apontamento é embasado por dados semelhantes de Menegaldo (2016, p.26) onde foi observado
alteração tecidual devido a fixação de N.ematophila grandis à parede do intestino de
Peltocephaulus dumerilanus, espécie pertencente a mesma família da Podocnemis unifilis.

5
 A descrição e classificação dos parasitas encontrados segue abaixo:

Nematophila grandis (espécie)

Filo: Plathyhelminthes
Classe: Trematoda (Rudolphi, 1808)
Ordem: Cladorchiidae (Fischoeder, 1901)
Família: Schizamphistominae (Stunkard, 1916)
Gênero: Nematophila (Travassos, 1934)
Espécie: Nematophila grandis (Diesing, 1839;) Travasso,
1934)

Nematophila grandis (Diesing, 1839;) Travasso, 1934)

Descrição: Espécie pertencente a subclasse digenea, apresentando ao longo do seu ciclo de vida
dois hospedeiros filogeneticamente distintos, em raras exceções três hospedeiros, sendo
primariamente um molusco e em seguida um vertebrado, na maioria dos casos peixes e répteis (D.J.
GIBSON, 2001; HICKMAN JR; ROBERTS; LARSON, 2003; ARMOND, 2008), 2008); , animal
ventralmente achatado, assim como descrito em Dormond (2008) são parasitos com ventosa oral
com divertículos basais, bolsa de cirro basais, faringe e esófago de tamanho curto, poro genital
bifurcado, útero posicionado dorsalmente, com vitelinos laterais extracecais.
Hospedeiro: Podocnemis unifilis
Habitat: Estômago e intestino
Localidade: Rio Javaés, nas proximidades do Parque Nacional do Araguaia e o Parque Estadual do
Cantão; e Rio Tocantins, nos municípios de Tupiratins e Itapiratins.

Atractidae spp (família)

Filos: Nemathelminthes (Potts, 1932)
Classe: Scernentea (Chitwood, 1950)
Ordem: Ascaridida (Skrjabin & Schulz, 1940)
Família: Atractidae ssp (Raillit, 1917)

Atractidae ssp (Raillit, 1917)

Descrição: Espécimes desta família em geral apresentam porte pequeno em comparação à outras
famílias, apresentam variação na boca possuindo 3 ou 6 lábios (indistintos ou proeminentes
respectivamente), esôfago subdividido em duas partes, com bulbo desassociado do restante do
órgão na porção posterior do esôfago, em seu intestino não apresenta divertículos, machos
desprovidos de ventosas pré-anal, podem possuir gubernáculos e espículas proporcionais ou não, já
6
as fêmeas com cauda afilada (dimorfismo sexual), ovário simples, vulva localizada na região
posterior, sendo vivíparas (desenvolvimento embrionário ocorre dentro do corpo materno), família
parasitaria de vertebrados (VICENTE, et al., 1993)
Hospedeiro: Podocnemis unifilis
Habitat: Estômago
Localidade: Rio Javaés, nas proximidades do Parque Nacional do Araguaia e o Parque Estadual do
Cantão; e Rio Tocantins, nos municípios de Tupiratins e Itapiratins.

Gnathomatidae spp (família)

Filo: Nemathelminthes (Potts, 1932)
Classe: Scernentea (Chitwood, 1950)
Ordem: Spirurida (Chitwood, 1933)
Família: Gnasthostomatidae (Raillit, 1895) ssp

Gnasthostomatidae spp (Raillit, 1895)

Discrição: Família na qual seus pertencente apresentam dois lábios trilobados, com superfície
espessa e curvada, quatro balonetes membranosos submedianos associado ao bulbo cefálico
cuticulado, nos indivíduos machos é esperada se observar asas caudais sustentadas por papilas
pedunculada, fêmeas apresenta, vulva na região posterior do corpo e vagina formada por 4 úteros,
são animais ovovíparo com ovos de casca fina e ornamentado por finas granulações (VICENTE, et
al., 1993)
Hospedeiro: Podocnemis unifilis
Habitat: Estômago
Localidade: Rio Javaés, nas proximidades do Parque Nacional do Araguaia e o Parque Estadual do
Cantão; e Rio Tocantins, nos municípios de Tupiratins e Itapiratins.

CONSIDERAÇÕES FINAIS
A abundância de parasitos encontrado nos tracajás não foram relevantes para este trabalho,
em vista que não foram quantificados os números de parasitos identificados.
Embora tenha sido observado uma elevada abundância de parasitos nos tracajás, não foi
evidenciamos evidenciado que os indivíduos não apresentaram danos que prejudicassem a
sobrevivência e equilíbrio metabólico dos animais, uma vez que o desequilibro na infestação de
parasitos que leve a morte do hospedeiro é prejudicial para ambos, sendo de forma vital para o
7
hospedeiro e prejudicando a reprodução dos parasitos. Ainda assim, a grande quantidade de
parasitos pode diminuir a capacidade dos espécimes de P. unifilis de adquirir alimento e digerir.
FoiOs animais apresentaram evidenciado uma alta ocorrência degrande quantidade de
nematódeos pertencentes a família Aatractidae, tanto em variedade de espécies com em abundância
de indivíduos por espécie, podendo gerar , apresentando um grau de risco significativo para o
metabolismo das tracajás, enquanto os platelmintos apresentam riscos físicos para seu hospedeiro,
uma vez que sua maioria foram coletados aderidos à parede estomacal das tracajás, com região de
lesão na zona de aderência.

BIBLIOGRAÁFIA

ACOSTA, Rachel KlaczkoR.K. Gestão de recursos comuns: regras de uso e padrões de captura
de quelônios no Baixo Rio Negro/AM. 2018. 138 f., il. Dissertação (Mestrado em
Desenvolvimento Sustentável) —Universidade de Brasília, Brasília, 2018.

ALVES FARIA, V.ailton; MALVAÁSIO, Adriana;. e ROSANOVA, Clauber. Pprevisões da

produção agropecuária e reprodução de Ppodocnemis expansa no entorno da Iilha do bananal no
Eestado do Ttocantins. Revista em Agronegócios e Meio Ambiente, v. 13, n. 2, 2020.

ANDRADE, P.C.M.; AZEVEDO, S.H.; DUARTE, J.A.M.; GARCEZ, J.R.; OLIVEIRA, P.H.G.;
PINTO, J.R.R.S. e; ALMEIDA JR., C.D. Projeto Pé-de-pincha: Conservação e manejo de quelônios
– Manual para Gestores Ambientais – N.2 Editor/Organizador: Paulo César Machado Andrade –
Manaus: UNISOL/UFAM, 2015. Numero de página

ARLENE JONES; RODNEY A. BRAY e DAVID I. GIBSON. Key to the trematoda. CABI
Publishing, Oxon Wallingford and The Natural History Museum, London, UK: v.2. 2005.BRAY,
R.A.; GIBSON, D.I. e JONES, A. Key to the trematoda. CABI International and London, Natural
History Museum, London, UK: v.3. 2008. 848p.

CANTARELLI, V. H. e HERDE, L. C. (1989). Projeto quelônios da Amazônia 10 anos. Instituto

Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis-IBAMA. Ministério do Interior,
Brasília. 1989. 119p.

CFMV – Conselho Federal de Medicina Veterinária. Resolução Nº 1000, de 11 de maio de 2012.

Procedimentos e métodos de eutanásia em animais. Disponível em
http://portal.cfmv.gov.br/lei/index/id/326 Acesso em 08 de janeiro10 de julho de 20220.

8
DA ROCHA PORTAL, R.R.;, LIMA, M. A. S.;, LUZ, V. L. F.;, DE LUCENA BATAUS, Y. S.L.,
&e DOS REIS, I. J. (2002). Espécies vegetais utilizadas na alimentação de Podocnemis unifilis,
Troschel 1948 (Reptilia, Testudinae, Pelomedusidae) na região do Pracuúba-Amapá-Brasil. Ciência
Animal Brasileira, 3(1), 11-19. 2002.

FERREIRA, L.R.M. Parasitas gastrointestinais de Peltocephalus dumerilianus (Schweigger, 1812)

no Parque Nacional do Jaú, Barcelos, Amazonas: taxonomia alfa e aspectos da interação parasita-
hospedeiro. Luciana Raffi Menegaldo Ferreira (doutorado). Faculdade de Ciências Agrárias e
Veterinárias – Unesp, Campus de Jaboticabal. 2016. 74p.

GARCEZ, J.R. Alimentação de tracajá (Podocnemis unifilis), iaçá (Podocnemis sextuberculata) e

tartaruga-da-amazônia (Podocnemis expansa) no rio Juruá, Amazonas / Jânderson Rocha Garcez.
Dissertação (Mestrado em Ciências Pesqueiras) - Manaus: UFAM, 2012. 59p.

GIBSON, D. I., JONES, A., e BRAY, R. A. (2002). Keys to the trematoda. . Vol. 1. London: CAB
International and Natural History Museum. v.1. 
(2002. 544p.).

JONES, A.; BRAY, R.A. e GIBSON, D.I. Key to the trematoda. CABI Publishing, Oxon
Wallingford and The Natural History Museum, London, UK: v.2. 2005. 768p.

MALVASIO, A.; SEGUNDO, J.P.B.S.; SALERA JUNIOR, G.; ATAÍDES, A.G.; MONTELO,
K.M.; AIRES KARAJÁ, A.I.D.; LOPES, T.K.M.; PRADO, T.R.L. e PORTELINHA, T.C.G.
Biologia populacional e reprodutiva de Podocnemis expansa e Podocnemis unifilis no Parque
Nacional do Araguaia, Tocantins: um histórico entre os anos de 2004 e 2012. p. 102.

MONTEIRO, S.G. Parasitologia na medicina veterinária / Silvia Gonzalez Monteiro. – 2. ed. – Rio
de Janeiro: Roca, 2017. 370 p.

RIBEIRO, A.B.N. Captura e implicações da pressão antrópica para o tracajá (Podocnemis unifilis
Troschel, 1848) na região dos lagos do município de Pracuúba, Amazônia, Amazônia, Brasil.
Dissertação (Mestrado em Biodiversidade Tropical) – Fundação Universidade Federal do Amapá,
Macapá. 2012. 81p.

RONEY, A. Bray, David I. Gibson and Arlene Jones. A. Key to the trematoda. CABI Publishing,
Oxon Wallingford and The Natural History Museum, London, UK: v3. 2008.

RUEDA-ALMONACID, J.V.; CARR, J.L.; MITTERMEIER, R.A.; RODRIGUES-MAHECHA,

J.V.; MAST, R.B.; VOGT, R.C.; RHODIN, A.G.J.; DE LA OSSA-VELASQUEZ, J.; RUEDA, J.N.
e MITTERMEIER, C.G. Las tortugas e cocodrilianos de los países andinos e Del Trópico. Serie de
Guias Tropicales de campo. Bogotá: Conservación Internacional, 2007. 537p.

TAYLOR, M. A. Parasitologia veterinária/M. A. Taylor, R. L. Coop, R. L. Wall; tradução José

Jurandir Fagliari, Thaís Gomes Rocha. – 4. ed. – Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2017. 1052p.
VICENTE, Joaquim Júlio et al. Nematóides do Brasil Parte III: nematóides de répteis. Revista
Brasileira de Zoologia, v. 10, n.1, p. 19-168, 1993.

9
VOGT, R. C. Tartarugas da Amazônia. Lima, Peru, 2008. 104 p.

AGRADECIMENTO
À minha mãe, Erislene Floriano Nunes, que sempre foi minha maior apoiadora e mestra
À minha orientadora Dr. Kellen lagares, que me instruiu assiduamente ao longo da pesquisa.
À toda equipe do Laboratório de Anatomia e Morfologia Vegetal da UFT - Campus Palmas, Ana
Beatriz Nunes Ribeiro, Victorina Aires Lopes, Rita e Jonatas Carvalho de Souza, por todo o
aprendizado, incentivo, apoio, críticas e amizade construída durante a execução deste trabalho.
O presente trabalho foi realizado com o apoio da Universidade Federal do Tocantins

FINANCIAMENTO

10