Manejo de Doenças de Plantas:: Controle Genético, Químico e Biológico, Nas Perspectivas Acadêmica e Empresarial

Manejo de doenças
de plantas:
controle genético, químico
e biológico, nas perspectivas
acadêmica e empresarial
Editores:
Humberson Rocha Silva
Larissa Cavalcante Almeida
Jonas Alberto Rios
Sami Jorge Michereff
Universidade Federal Rural de Pernambuco
Departamento de Agronomia
Reitor: Prof. Marcelo Brito Carneiro Leão

Vice-Reitor: Prof. Gabriel Rivas de Melo
Pró-Reitoria de Ensino de Graduação: Profa. Maria do Socorro de Lima Oliveira
Pró-Reitoria de Pós-Graduação: Profa. Maria Madalena Pessoa Guerra
Diretor do Departamento de Agronomia: Prof. José Luiz Sandes de Carvalho Filho
Coordenador de Agronomia: Prof. Álvaro Carlos Gonçalves Neto
Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia

Coordenador: Prof. Marcos Paz Saraiva Câmara
Vice- Coordenador: Profa. Rosana Blawid
Sobre a Obra
Conselho Editorial: Prof. Humberson Rocha Silva, Ms. Larissa Cavalcante Almeida, Prof. Jonas Alberto Rios e
Prof. Sami Jorge Michereff
Projeto Editorial e Diagramação: @juliana.dias.designer - Juliana Dias
Imagem da Capa: Prof. Sami Jorge Michereff, Louise Larissa May De Mio e Leonardo Silva Boiteux
Apoio Financeiro: Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco (FACEPE, Proc.
ARC-0343-5.01/22)
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES, Proc. Nº 88887.681821/2022-00)
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) (Câmara Brasileira do Livro, SP, Brasil)
Manejo de doenças de plantas [livro eletrônico] : controle genético, químico e biológico, nas
perspectivas acadêmica e empresarial / Humberson Rocha Silva...[et al.]. -- 1. ed. -- Recife, PE : Ed.
dos Autores, 2023. PDF.
Outros autores: Larissa Cavalcante Almeida, Jonas Alberto Rios, Sami Jorge Michereff. Bibliografia.
ISBN 978-65-00-60413-9
1. Agricultura 2. Fitopatologia 3. Fungos 4. Melhoramento genético 5. Plantas (Botânica) 6. Plantas -

Anatomia 7. Plantas - Bancos de genes 8. Plantas - Biotecnologia 9. Pragas - Controle biológico I. Silva,
Humberson Rocha. II. Almeida, Larissa Cavalcante. III. Rios, Jonas Alberto. IV. Michereff, Sami Jorge.
23-141622 CDD-635.9
Índices para catálogo sistemático:

1. Fitopatologia : Doenças e pragas : Controle 635.9
Aline Graziele Benitez - Bibliotecária - CRB-1/3129
Apresentação
As doenças de plantas estão entre os principais fatores limitantes da produção
de alimentos no mundo. Em condições tropicais, essa importância pode ser ainda
maior devido à ocorrência contínua de temperaturas e umidade favoráveis ao pro-
gresso de doenças ao longo do ano. Nesse sentido, é necessário lançar mão de estra-
tégias para garantir a sanidade e produtividade das culturas. Dentre os métodos de
controle de doenças de plantas, destacam-se os controles genético, químico e bioló-
gico, por motivos variados, como: facilidade de implementação, custo, eficiência e/ou
sustentabilidade. Sabe-se que patógenos estão em constante processo de evolução,
suplantando a resistência genética de plantas ou reduzindo a eficácia de moléculas
fungicidas, utilizadas no controle químico ou biológico. Assim, a pesquisa científica
precisa avançar continuamente, desenvolvendo e posicionando no mercado novos
genótipos resistentes, e moléculas e produtos formulados, visando o manejo das do-
enças. Nesse sentido, a interação entre a academia e empresas pode alavancar esses
resultados, por meio de pesquisas básicas e aplicadas na área de Fitopatologia. O li-
vro “Manejo de doenças de plantas: controle genético, químico e biológico, nas pers-
pectivas acadêmica e empresarial” foi elaborado visando a abordagem desses temas
sob a perspectiva de pesquisadores que atuam nas áreas acadêmica e empresarial.
São nove capítulos, em sua maioria, resultantes das palestras ministradas no “IV
Colóquios em Fitopatologia Tropical”, promovido pelo Programa de Pós-Graduação
em Fitopatologia da Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE). Estamos
certos de que os assuntos abordados em cada capítulo serão de contribuição signifi-
cativa para a comunidade acadêmica e para o setor empresarial, que atuam no ramo.
Agradecemos sinceramente aos autores deste livro pelo empenho e compro-
metimento na elaboração dos capítulos, bem como a Fundação de Amparo à Ciência
e Tecnologia do Estado de Pernambuco (FACEPE) e a Coordenação de Aperfeiçoa-
mento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo fomento concedido para elabora-
ção desta obra.
Humberson Rocha Silva

Larissa Cavalcante Almeida
Jonas Alberto Rios
Editores
Editores e Autores
Editores David Ferreira Duarte, Doutorando.
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Humberson Rocha Silva, Professor Dr. Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia, Recife,
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco, PE, Brasil.
Departamento de Agronomia, Área de Fitossanidade, E-mail: david.duarte.ferreira18@gmail.com
Recife, PE, Brasil. Delson Laranjeira, Professor Dr.
E-mail: humbersonrs@gmail.com UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia, Recife,
Larissa Cavalcante Almeida, Doutoranda. PE, Brasil.
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco, E-mail: delson.laranjeira@ufrpe.br
Departamento de Agronomia, Área de Fitossanidade,
Recife, PE, Brasil. Edson Ampélio Pozza, Professor Dr.
E-mail: laris_almeida@yahoo.com.br UFLA - Universidade Federal de Lavras, Departamento
de Fitopatologia, Lavras, MG, Brasil.
Jonas Alberto Rios, Professor Dr. E-mail: edsonpozza@gmail.com
Departamento de Agronomia, Área de Fitossanidade, Elineide Barbosa de Souza, Professora Dra.
Recife, PE, Brasil. UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco,
E-mail: jonasufrpe@gmail.com Departamento de Biologia, Área de Microbiologia, Reci-
fe, PE, Brasil.
Sami Jorge Michereff, Professor Dr. E-mail: elineide.souza@ufrpe.br
UFCA - Universidade Federal do Cariri, Centro de Ciên-
cias Agrárias e da Biodiversidade, Crato, CE, Brasil. Elliot Watanabe Kitajima, Professor Dr.
E-mail: sami.michereff@ufca.edu.br USP – Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz,
Fitopatologia e Nematologia, Piracicaba, SP, Brasil.
E-mail: ewkitaji@usp.br
Autores Erasmo Ribeiro da Paz Filho, Doutorando em

Fitopatologia
Ana Karoline Vieira dos Santos, Graduanda em UFRPE -Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Agronomia. Departamento de Agronomia, Recife, PE, Brasil.
UFCA - Universidade Federal do Cariri, Centro de Ciên- E-mail: erasmoribeiro91eng@gmail.com
cias Agrárias e da Biodiversidade, Crato, CE, Brasil.
E-mail: karoline.vieira@aluno.ufca.edu.br Euzanyr Gomes da Silva, Doutoranda.
UFAL - Universidade Federal de Alagoas, Programa de Pós-
Ana Paula Oliveira de Barros, Pós-Doutoranda. -Graduação em Proteção de Plantas, Rio Largo, AL, Brasil.
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco, E-mail: euzanyrsilva46@gmail.com
PE, Brasil. Fabíola de Sousa Luna, Graduanda.
E-mail: paulaoliveirabarros@yahoo.com.br UFCA – Universidade Federal do Cariri, Curso de Agro-
nomia, Crato, VE, Brasil:
André Angelo Medeiros Gomes, Professor Dr. E-mail: fabiola.luna@aluno.ufca.edu.br
UFRPE -Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Departamento de Agronomia, Recife, PE, Brasil. Fernanda Larisse dos Santos Lima, Doutoranda.
E-mail: andreangelomg@gmail.com UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Antonio Roberto Gomes de Farias, Pesquisador Dr. PE, Brasil.
Center of Excellence in Fungal Research, Mae Fah E-mail: fernandalarisse17@gmail.com
Luang University, Muang, Chiang Rai, Thailand
E-mail: rfariasagro@gmail.com Fernando Gilioli, Mestrando.
UFLA - Universidade Federal de Lavras, Programa de
Charem Jordânia Gomes Cruz, Graduanda. Pós-Graduação em Fitopatologia, Lavras, MG, Brasil.
UFCA – Universidade Federal do Cariri, Curso de Agro- E-mail: fernando.gilioli@upl-ltd.com
nomia, Crato, VE, Brasil:
E-mail: gomes.cruz@aluno.ufca.edu.br Francisco José Lima Aragão, Pesquisador Dr.
Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Empresa
Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Brasília, DF, Brasil.
E-mail: francisco.aragao@embrapa.br
Greecy Mirian Rodrigues Albuquerque, Mirtes Freitas Lima, Pesquisadora Dra.
Pesquisadora Dra. Embrapa Hortaliças, Empresa Brasileira de Pesquisa
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco, Agropecuária, Brasília, DF, Brasil.
Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia, Recife, E-mail: mirtes.lima@embrapa.br
PE, Brasil.
E-mail: albuquerque.gmr@gmail.com Paulo Lichtemberg, Dr.
Bayer Crop Science – Field Solution, Fresno, California,
Heloisa Thomazi Kleina, Dra. Estados Unidos da América.
UFPR – Universidade Federal do Paraná, Departamento E-mail: paulo.lichtemberg@bayer.com
de Fitossanidade, Curitiba, PR, Brasil.
E-mail: heloisathomazi@ufpr.br Raquel Rodrigues Gonçalves, Engenheira Agrônoma.
Iwanne Lima Coelho, Dra. Programa de Pós-Graduação em Ciência do Solo, Recife,
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco, PE, Brasil.
Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia, Recife, E-mail: raquel04rodrigues@gmail.com
PE, Brasil.
E-mail: iwannecoelho@gmail.com Rita de Cássia Pereira-Carvalho, Professora Dra.
UnB – Universidade de Brasília, Departamento de
Jadson Araújo da Silva, Doutorando. Fitopatologia, Instituto de Biologia, Brasília, DF, Brasil.
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco, E-mail: carvalhorcp@gmail.com
PE, Brasil. Rodrigo Albuquerque Lôbo, Mestrando em
E-mail: jadson.araujosilva@gmail.com Fitopatologia
UFRPE -Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Jonas Alberto Rios, Professor Dr. Departamento de Agronomia, Recife, PE, Brasil.
UFV - Universidade Federal de Viçosa, Campus Flores- E-mail: rodrigoalobo@hotmail.com
tal, Instituto de Ciências Agrárias, Florestal, MG, Brasil.
E-mail: jonasufv@yahoo.com.br Sami Jorge Michereff, Professor Dr.
UFCA - Universidade Federal do Cariri, Centro de Ciên-
Kamila Câmara Correia, Professora Dra. cias Agrárias e da Biodiversidade, Crato, CE, Brasil.
UFCA - Universidade Federal do Cariri, Centro de Ciên- E-mail: sami.michereff@ufca.edu.br
cias Agrárias e da Biodiversidade, Crato, CE, Brasil.
E-mail: kamila.correia@ufca.edu.br Sérgio Batista Ramos, Mestrando.
Leonardo Silva Boiteux, Pesquisador Dr. Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia, Recife,
Embrapa Hortaliças, Empresa Brasileira de Pesquisa PE, Brasil.
Agropecuária, Brasília, DF, Brasil. E-mail: sergiobaptistaramos@gmail.com
E-mail: leonardo.boiteux@embrapa.br
Silvério de Paiva Freitas Júnior, Professor Dr.
Lídia Nascimento Queiroz, Dra. UFCA - Universidade Federal do Cariri, Centro de Ci-
Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Empresa ências Agrárias e da Biodiversidade, Crato, CE, Brasil.
Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Brasília, DF, Brasil. E-mail: silverio.freitas@ufca.edu.br
E-mail: lidianqz@gmail.com
Suzilâine Yasmim da Silva Cavalcante, Doutoranda em
Louise Larissa May De Mio, Professora Dra. Fitopatologia
UFPR – Universidade Federal do Paraná, Departamento UFRPE -Universidade Federal Rural de Pernambuco,
de Fitossanidade, Curitiba, PR, Brasil. Departamento de Agronomia, Recife, PE, Brasil.
E-mail: maydemio@ufpr.br E-mail: suziilainecavalcante@gmail.com
Marco Aurélio Siqueira da Gama, Professor Dr. Tiago Silva Jorge, Doutorando.
UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco, UnB – Universidade de Brasília, Programa de Pós-Gra-
Departamento de Agronomia, Área de Fitossanidade, duação em Fitopatologia, Brasília, DF, Brasil.
Recife, PE, Brasil. Email: tiagosiljorge@outlook.com
E-mail: marco.gama@ufrpe.br
Wagner Vicente Pereira, Dr.
Maria Esther de Noronha Fonseca, Pesquisadora Dra. UFPR – Universidade Federal do Paraná, Departamento
Embrapa Hortaliças, Empresa Brasileira de Pesquisa de Fitossanidade, Curitiba, PR, Brasil.
Agropecuária, Brasília, DF, Brasil. E-mail: wvpereira@hotmail.com
E-mail: maria.boiteux@embrapa.br
Welica Zaiana Bastos Rocha, Mestranda.
Maria Geane Fontes, Dra. UFRPE - Universidade Federal Rural de Pernambuco,
UnB – Universidade de Brasília, Programa de Pós-Gra- Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia, Recife,
duação em Fitopatologia, Brasília, DF, Brasil. PE, Brasil.
E-mail: geane_fontes@yahoo.com E-mail: welica.bastos@gmail.com
Sumário
CAPÍTULO 1
CLASSICAL AND BIOTECHNOLOGICAL BREEDING OF TOMATO,
CAPSICUM, AND LETTUCE FOR RESISTANCE
TO ORTHOTOSPOVIRUSES IN BRAZIL . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 7
CAPÍTULO 2
USO DE GERMOPLASMAS CRIOULOS COMO FONTES
DE RESISTÊNCIA A FITOPATÓGENOS: O FEIJÃO-CAUPI
COMO ESTUDO DE CASO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27
CAPÍTULO 3
FUNGICIDAS TRIAZÓIS NA AGRICULTURA TROPICAL:
PASSADO, PRESENTE E FUTURO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40
CAPÍTULO 4
MECANISMOS DE AÇÃO E MANEJO PARA ESTUDOS DE CASO
COM RESISTÊNCIA A FUNGICIDAS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56
CAPÍTULO 5
PERCEPÇÃO DOS AGRICULTORES SOBRE OS RISCOS DO USO
DE AGROTÓXICOS: UMA REVISÃO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75
CAPÍTULO 6
PRODUTOS QUÍMICOS E BIOLÓGICOS PARA O MANEJO
DE FITOBACTERIOSES . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 98
CAPÍTULO 7
LEVEDURAS NA FITOPATOLOGIA: DA PROSPECÇÃO
AOS PRODUTOS BIOLÓGICOS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 119
CAPÍTULO 8
USO DE MICRORGANISMOS ANTAGONISTAS NO MANEJO
DE DOENÇAS EM PÓS-COLHEITA DE FRUTAS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 136
CAPÍTULO 9
PANORAMA DOS ESTUDOS SOBRE CONTROLE BIOLÓGICO
DO MAL DO PANAMÁ DA BANANEIRA . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 153
1
CAPÍTULO 1
CLASSICAL AND BIOTECHNOLOGICAL BREEDING OF
TOMATO, CAPSICUM, AND LETTUCE FOR RESISTANCE TO
ORTHOTOSPOVIRUSES IN BRAZIL
Tiago Silva Jorge

Lídia Nascimento Queiroz
Mirtes Freitas Lima
Maria Esther de Noronha Fonseca
Maria Geane Fontes
Rita de Cássia Pereira-Carvalho
Elliot Watanabe Kitajima
Francisco José Lima Aragão
Leonardo Silva Boiteux
1. Introduction
As molecular parasites, curative methods are not effective for the control of plant
viruses such as the orthotospoviruses. In addition, there is an overall lack of efficiency
in cultural methods as well as chemical control strategies of the orthotospovirus vec-
tors. The unique biological properties of these plant viruses demand the implementa-
tion of preventive strategies to avoid pathogen establishment as well as to minimize di-
sease onset and development. In this scenario, genetic resistance to orthotospoviruses
and/or their vectors emerges as the most practical, efficient, and sustainable method
of control. A list of terms employed in the study of plant-virus interactions and plant
resistance to viruses is presented in Box 1.
Box 1. Concepts and terminology associated with plant-virus interac-

tions and plant resistance to viruses
(Cooper & Jones, 1983; Fraser, 1992; Gómez et al., 2009; Choi & Klessig,
2016; Peng, van Wersch & Zhang, 2018).
Avirulent/avirulence: Viral isolate, strain, or species that is unable to cau-

se disease in a given accession of the host plant carrying a specific resistance
gene due to the presence of an avirulence (Avr) factor. Avirulence is a property
of a genetic variant of the pathogen.
Damage-Associated Molecular Patterns (DAMPs): Host cell-derived
molecules resulting from mechanical disruption or degradation due to the at-
tempt of invasion of a potential pathogen. These molecules can be perceived
by plant proteins named as PRRs (Pattern Recognition Receptors) and activate
defense responses.
7
CAPÍTULO 1 - CLASSICAL AND BIOTECHNOLOGICAL BREEDING OF TOMATO, CAPSICUM, AND LETTUCE FOR RESISTANCE TO
Effectors: Pathogen molecules that alter host cell structure and function,
enabling colonization, infection, and systemic invasion via suppression of host
immunity component(s).
Effector-Triggered Immunity (ETI): The defense response based on the
recognition of the pathogen effectors, frequently culminating in a hypersensi-
tivity response.
Gene introgression: Transfer of genetic factors via either regular hybri-
dization or via cell biology techniques across close taxonomically related host
species/genera.
Gene silencing: Systems of host plant defense against viruses, which in-
volves the silencing of viral genes that are crucial to the infection process. These
mechanisms have been used in biotech strategies aiming to develop transgenic
plants with virus resistance.
Hypersensitive Responses (HR): Histological and biochemical modifica-
tions of a given plant tissue, resulting in localization and/or spatial restriction
of the challenging pathogen. HR is a type of programmed cell death. Phenotypic
expression of HR is usually characterized by local lesions and it is dependent
on multiple factors (e.g., cultivar, viral isolate, and environmental conditions).
Immunity: An absolute state of suppression of the viral infection. The vi-
rus cannot be detected in the plant cells after successive inoculations and/or
exposure to viruliferous vectors. Viral replication and/or translocation are not
detected, even in protoplast cells.
Isolate: A sample of the viral population taken and purified from either the
host plant or directly from the vector using biological and/or molecular strate-
gies for pathogen characterization and purification.
PAMP (Pathogen-Associated Molecular Pattern): Conserved molecular
patterns representing structural components of different etiological agents
(bacteria, fungi, viruses, and nematodes) which may be identified as elicitors
by the defense system of a given plant species.
PAMP-Triggered Immunity (PTI): System that plays a pivotal role as the
first layer of basal defense by preventing the colonization/invasion of a poten-
tial plant host by yet non-adapted pathogens.
Pathotype: A subdivision of viral variants in terms of their ability to infect
a given group of hosts (cultivars or related species), including host cultivars (=
differential cultivars) with well-characterized resistance factors.
Pattern-recognition receptors (PRRs): Cellular components able to de-
tect potential invasion and injuries induced by pathogens. Plant PRRs are either
surface-localized receptor kinases (RKs) or receptor-like proteins (RLPs) con-
taining various ligand-binding ectodomains that perceive PAMPs and DAMPs.
Resistance: The ability of accessions of a given host plant species to su-
ppress, reduce, or delay the injuries and damages caused by viruses. There are
degrees and/or levels of resistance, with immunity representing the strongest
phenotypic expression of this trait.
Manejo de doenças de plantas: controle genético, químico e biológico, nas perspectivas acadêmica e empresarial 8
Resistance breakdown: Occurs when a variant of a virus can attack/infect

either a cultivar considered resistant or a host plant accession that carries a
well-characterized resistance genes/locus.
Tolerance: The plant is locally or systematically infected (with viral repli-
cation and/or systemic movement), but the expression of symptoms is either
absent or mild.
Viral suppressors of gene silencing: Some viruses can disable the defen-
se systems and/or induce defense-related gene silencing in their hosts, leading
to the inactivation of resistance mechanisms and/or facilitating the process
of infection. These virus counter-defense mechanisms include the presen-
ce of RNA silencing suppressors and the adoption of silencing-tolerant RNA
conformations.
Virulent/virulence: Ability of a pathogen to cause disease in a group of
accessions of a plant recognized as a host. Virulence is a property of isolates/
variants of a pathogen.
Virus strain: A variant that shares biological, serological, or molecular
characteristics with a type species. It can also be defined by its virulence profile
concerning to different host resistance genes (differential cultivars) as well as
by its genomic variability.
2. Natural plant defense mechanisms against viruses

During co-evolution, plants have developed multiple defense mechanisms
against viruses and their vectors, involving passive resistance (due to anatomical and/
or biochemical components) as well as active resistance based upon recognition of
structural and/or effector proteins of the pathogens/pests, triggering the production of
reactive oxygen species (ROs), hormone-mediated resistance pathways, synthesis of
secondary compounds, immune receptor signaling, and protein degradation pathways,
among others (Calil & Fontes, 2016; Liu et al., 2017). The system for virus recognition
can activate two layers of host plant defense, PTI (PAMP-triggered immunity) and ETI
(effector-triggered immunity). PTI is the first layer of plant resistance against viruses,
being able to recognize conserved molecules of the invading pathogen (Zipfel, 2008;
Box 1). Similarly, endogenous injuries associated with virus infection can also elicit
defense responses via DAMPs (Hou et al., 2019; Box 1). PAMPs comprise extremely
conserved molecules that frequently play key roles in pathogen survival and infection
ability (Boller & Felix, 2009). PAMPs were expanded to also include virus-derived
nucleic acids that may also activate recognition receptors. After the recognition of
these molecules by the plant cell surface PRR receptors (Box 1), the PTI response is
initiated, generating a broad-spectrum defense response (Box 1). The PRR receptors
involved in the PAMP recognition are subdivided into two main groups: kinase-type
receptors and protein-like receptors (Dodds & Rathjen, 2010; Box 1). Virus-derived
nucleic acid PAMPs may also elicit the Nuclear Shuttle Protein-Interacting Kinase
1 (NIK1)-mediated antiviral signaling pathway, suppressing global host translation
(Teixeira et al., 2019). Beside this, during PTI, the production of a series of defense
compounds can occur, which in synchronic combination with the expression of a
wide array of other resistance-related genes contribute to very effective defense
responses. However, throughout the co-evolutionary process, pathogens have
developed an arsenal of strategies to circumvent and/or suppress PTI, including
the synthesis of effector proteins (Box 1) that can alter the physiological state of the
host plant in their favor. On the other hand, natural genetic mutations in the host
plants have generated a specific set of effector recognition systems, activating ETI,
which is the second layer of plant defense (Box 1). ETI is based upon specific cellular
recognition of effector proteins of host-adapted pathogens. An effector-coding gene
(or its corresponding gene product) when detected by the host ETI is named as Avr
gene corresponding to the ones described in gene-for-gene systems (Jones & Dangl,
2006). Hormones are pivotal players in plant-virus interactions modulating viral
movement, replication, and systemic infection. Abscisic acid, salicylic acid, jasmonic
acid, ethylene, gibberellic acid, cytokinin, and brassinosteroids are examples of
phytohormones associated with plant response to pathogens (Zhao & Li, 2021). RNA
interference (RNAi) – Plants also developed a recognition system of nucleic acids of
their pathogens. During infection by both RNA and DNA viruses, Dicer-like proteins
detect double-stranded RNAs, cleaving them into fragments of 21-24 nucleotides.
These fragments named microRNAs (miRNA) or small interfering RNAs (siRNA) are
carried to argonaut proteins, forming the RNA-induced silencing complex (RISC) or
RNA-induced transcriptional silencing complex (RITS). The RISC complex recognizes
and cleaves the target sequence and triggers the post-transcriptional gene silencing
process, while the RITS complex either compresses (via histones) or methylates
DNA, triggering transcriptional gene silencing (Calil & Fontes, 2016). Counteracting
this resistance, plant viruses may encode viral suppressors of RNAi (VSRs) that can
disturb the plant RNA silencing pathway, overcoming this host defense. Some of these
silencing suppressors have been extensively studied in different viral species (e.g.,
NSs protein in Orthotospovirus; see sections below). Loss-of-susceptibility mutations
– As molecular parasites, all viruses require host factors for their infection (= “host
susceptibility factors”). Natural mutations in this subset of pivotal genes for virus
infection may also confer resistance to a wide range of viruses and their pathotypes.
Such natural sources of resistance are very interesting from the breeding standpoint
since they are often monogenic recessive and, in general, stable and durable (Pavan
et al., 2010).
3. Marker-assisted selection (MAS), isolation, and

structural features of virus resistance genes in plants
Several virus resistance genes were isolated using high-resolution genetic/phy-
sical mapping strategies (= map-based cloning or positional cloning). Indeed, a col-
lection of genes (dominant and recessive) controlling resistance to diseases of viral
etiology has been cloned, and this information has been used in the development of
locus-specific or gene-specific (= functional) markers (Dianese et al., 2010). A subset
of cloned virus resistance genes is structurally characterized as typical dominant
R-genes (de Ronde et al., 2014). The largest class of dominant virus genes encodes
proteins with nucleotide-binding (NB) and leucine-rich repeat (LRR) domains, whi-
ch recognize avirulence factors encoded in the viral genome (de Ronde et al., 2014).
The C-terminal regions of the LRR domains control recognition and specificity. The
NB domain functions as the molecular switch regulating the signal transduction ac-
tivation leading to the resistant phenotype (Oliveira et al., 2018). The second type of
virus resistance gene involves recessive (loss-of-function) genes (Pavan et al., 2010).
Thus far, the majority of them corresponds to loss-of-susceptibility mutations in ge-
nes encoding eukaryotic translation initiation factors and molecular markers can be
designed for their precise detection (Garcia-Ruiz, 2018).
4. The genus Orthotospovirus

This group of thrips-transmitted pathogens is one of the most economically
and biologically important plant-infecting viral genera, causing substantial losses
on crop production worldwide (Pappu et al., 2009). Tomato spotted wilt orthotospovirus
was included in a select group of the ten most relevant plant viruses worldwide from
both scientific and economic perspectives (Rybicki, 2015). Until the early 1990s, the
genus Orthotospovirus (former Tospovirus) was considered monotypic, having Tomato
spotted wilt orthotospovirus as the type species. Since then, molecular and biological
characterization of a wide range of isolates revealed novel species within the genus.
Orthotospoviruses were initially classified within the former family Bunyaviridae (to-
gether with animal-infecting viruses) due to their similar virion shape, genomic or-
ganization, and phylogenetic relationships. Currently this genus belongs to the order
Bunyavirales, composed of members with segmented, single-stranded, negative-sen-
se or ambisense RNA genomes (Adams et al., 2017). The orthotospoviruses have en-
veloped and spherical particles (Figure 1) with tri-segmented genomes. These ge-
nomic segments are classified according to their size as small (S) (≈ 2.9kb), medium
(M) (≈ 4.8kb), and large (L) (≈ 9kb) segments. The ambisense S RNA encompasses the
coding region of the nucleocapsid protein (N) in the viral complementary sense and
a non-structural silencing suppressor protein (NSs) in the viral sense. The ambisen-
se M segment encompasses the coding regions corresponding to the non-structu-
ral movement protein (NSm), in the negative sense, and the glycoproteins (Gn/Gc),
in the positive sense. The L segment encodes an RNA-dependent RNA polymerase

(RdRp) with negative polarity (Kormelink et al., 2021)
A B
C D
Figure 1. Transmission electron micrographs of foliar tissues of different host plants infected with
orthotospoviruses. A = tomato (Solanum lycopersicum L.) infected by tomato spotted wilt orthotos-
povirus (TSWV); B = Leaf chicory (Cichorium intybus L., Asteraceae) infected with groundnut ringspot
orthotospovirus – GRSV (Jorge et al., 2022); C = Chicory (Cichorium endivia L., Asteraceae) infected
by GRSV (Jorge et al., 2021), and D = bell-pepper (Capsicum annuum L.) infected with chrysanthe-
mum stem necrosis orthotospovirus – CSNV. Arrows indicate orthotospoviruses particles. (Source:
Elliot Watanabe Kitajima).
5. Taxonomic criteria and diversity of the orthotos-

poviruses
The demarcation criteria for novel Orthotospovirus species are defined by combi-
ning information about vector specificity, host range, N protein serology, and N pro-
tein amino acid identity (which must be smaller than 90% in comparison with other
previously described species) (King et al., 2011). The initial subdivision of the Ortho-
tospovirus species was based upon phylogenetic analysis of partial segments of the
N protein, resulting in two geogroups: Old World (Asia) and New World (Americas)
(Gilbertson et al., 2015). However, recent studies based on complete sequences of 22
Orthotospovirus species showed that the division into geogroups is not consistent (Bu-
tković, González & Elena, 2021). These viruses were subsequently grouped into four
phylogroups, with the open possibility to create new genera within each phylogroup,
splitting the former monotypic Orthotospovirus genus (Butković, González & Elena,
2021). Nowadays, 26 Orthotospovirus species are recognized, and thus far seven of
them were reported in Brazil (Oliveira et al., 2012). Groundnut ringspot orthotospo-
virus (GRSV), tomato spotted wilt orthotospovirus (TSWV) and tomato chlorotic spot
orthotospovirus (TCSV) are the main orthotospoviruses infecting vegetable crops in
Neotropical areas. Sporadic infections of tomato and Capsicum by chrysanthemum
stem necrosis orthotospovirus – CSNV (Figure 1; Bezerra et al., 1999) have also been
observed (Dianese et al., 2011).
6. Symptoms induced by orthotospoviruses

Plants infected by orthotospoviruses display a typical set of symptoms espe-
cially on leaves, stems, and fruits (Figure 2). Leaf and fruit symptoms usually consist
of chlorotic (yellow) or necrotic (brown) ringspots. Tomato and sweet-pepper (Capsi-
cum annuum L.) fruits may be deformed, due to production of necrotic sunken areas.
Necrotic lesions may also appear on stems. On young leaves, numerous small lesions
may develop, given an appearance of bronzing and leaf curling (Lima et al., 2016).
On lettuce, brown spots develop on leaves, followed by necrotic areas. Lettuce plants
may become stunted and deformed, showing asymmetric leaf growth. Symptoms in-
duced by TSWV, GRSV or TCSV are indistinguishable, giving no clear indication of
which virus is involved. Orthotospovirus species can be precisely identified only by
using serological and/or molecular methods.
Figure 2. Foliar and fruit symptoms induced by orthotospoviruses in tomatoes (left panel), in Capsi-
cum species (central panel), and in lettuce (right panel). (Sources: Mirtes F. Lima, Tiago S. Jorge and
Leonardo S. Boiteux).
7. Vectors and epidemiology of the orthotospoviruses

Orthotospovirus infect more than 1,000 monocotyledonous and dicotyledonous
plants belonging to more than 82 botanical families. The orthotospoviruses are trans-
mitted mechanically (under experimental conditions) and, in natural conditions, by
a limited number of thrips species (order Thysanoptera), in a circulative-propagati-
ve manner, replicating in both plant and invertebrate hosts (Rotenberg & Whitefield,
2018). Globally, Frankliniella occidentalis is the major orthotospovirus vector species,
but F. schultzei is also found in tomatoes in Brazil (Gilbertson et al., 2015). The life cy-
cle of the vectors is composed of four stages, but only instars L1 and L2 are compe-
tent in virus acquisition. The viral particles are passed transstadially across life stages
and the adult insect becomes a competent virus vector throughout its entire life. Seed
transmission in many hosts remains uncertain (Rotenberg & Whitefield, 2018).
8. Advances in horticultural plant breeding for

resistance to orthotospovirus-induced diseases
Genetic resistance is the most promising control measure, being obtained by either
conventional breeding methods or via biotechnology. Natural virus resistance is predo-
minantly a qualitative (monogenic) trait in which expression is usually not affected by
the environment (i.e., displays high heritability), even though some thermal instabilities
have been detected. The incorporation/introgression of resistance factors depends upon
the selection of individual plants via direct evaluation (resistant or susceptible) with and
without controlled inoculations. In this regard, classical breeding methods such as mass
selection, stratified mass selection, and backcrossing are usually very effective. The em-
ployment of MAS in the early stages is useful to accelerate and intensify the selection
gains. Here, we will review the pathosystems, resistance sources and, breeding strate-
gies employed in the classical and biotech control of orthotospovirus-induced diseases
in tomato, Capsicum species, and lettuce. The sections are organized according to the
advances made in resistance breeding against orthotospovirus in each pathosystem.
8.1. Tomato breeding for resistance to Orthotospovirus

8.1.1 Resistance to isolates of Orthotospovirus species in tomato plants
The syndrome known as “spotted wilt” is one of the most destructive viral dise-
ases of tomatoes and major outbreaks have been reported since 1930s in Brazil (Ki-
tajima, 2020). The predominant species causing “spotted wilt” are GRSV, TSWV, and
TCSV. Several sources of genetic resistance have been found in Solanum (Lycopersicon
section), especially in the germplasm of the wild tomato species S. peruvianum (Gordillo
et al., 2008; Dianese et al., 2011). The major resistance source thus far is the dominant
Sw-5b gene (introgressed from a S. peruvianum accession), which confers broad-spec-

trum resistance to different orthotospoviruses and has been widely used in commercial
breeding programs (Van Zijl et al., 1985; Stevens et al., 1992; Boiteux & Giordano, 1993;
Roselló, Díez & Nuez, 1998). The Sw-5b gene restricts systemic infection, and the ino-
culated leaves show a hypersensitivity response (Brommonschenkel, Frary & Tanksley,
2000). A novel resistance gene (named Sw-7) has been characterized (Qi et al., 2021), but
it was not yet properly evaluated under Brazilian conditions.
8.1.2. Viral outbreaks, germplasm screening, and classical tomato breeding in Brazil
The initial breeding efforts for orthotospovirus resistance in tomatoes were carried
out by the Instituto Agronômico de Campinas (IAC) in the 1970s with a focus on the de-
velopment of resistant fresh-market cultivars (Nagai, 1975; Lourenção et al., 1999). In
the early 1990s, a series of orthotospovirus outbreaks caused a great economic and in-
frastructural crisis in the tomato processing industry sector in the Brazilian Northeast.
In an attempt to minimize this crisis, Embrapa Vegetable Crops (CNPH) and the Instituto
Agronômico de Pernambuco (IPA) established a joint breeding program, which resulted
in the release of ‘Viradoro’, the first Orthotospovirus resistant cultivar for processing in
the country (Giordano et al., 2000). Despite its unquestionable utility, the Sw-5b gene
displays some significant limitations viz.: (1) resistance expression may be adversely af-
fected under high virus pressure or it does not express fully in regions with drastic fluc-
tuations between day and night temperatures; (2) phenotypic expression does not show
complete penetrance; and (3) some virus isolates may breakdown this resistance. For
these reasons, a search for new sources of broad-spectrum resistance genes has been
carried out (Dianese et al., 2011). Alternatively, strategies of artificial evolution used in
the Sw-5b gene lead to an improved resistance response to TSWV in tomatoes. The iden-
tification of key amino acid residues in the NSm protein followed by specific mutations
improved defense against resistance-breaking TSWV isolates (Huang et al., 2021).
8.1.3. Mechanisms of GRSV pathogenesis in tomatoes
Thus far, only the dominant Sw-5b gene confers resistance to GRSV isolates. A com-
prehensive set of analyses of differentially expressed genes (DEGs) was carried out du-
ring a compatible interaction between S. lycopersicum ‘Santa Clara’ and GRSV aiming to
elucidate the mechanisms of GRSV pathogenesis. These DEGs were grouped into three
major categories: “biological processes”, “molecular functions”, and “cellular com-
ponents”. DEGs involved in RNA silencing pathway as well as in association with cell
signaling, photosynthetic processes (chloroplasts, thylakoids, and photosystems), en-
doplasmic reticulum, Golgi complex, plasmodesmata, elongation factors, and cellular
detoxification were identified (Fontes, 2017).
8.1.4. MAS for the Sw-5b gene in tomato breeding
The locus encompassing the Sw-5b gene on chromosome 9 was map-based cloned
and it was found to reside within a cluster of five analogous copies of the same ancestral
gene, named from Sw-5a to Sw-5e (Brommonschenkel, Frary & Tanksley, 2000; Spasso-
va et al., 2001). The Sw-5b gene belongs to the class of resistance genes termed CC-(NB-
-ARC)-LRR (Brommonschenkel, Frary & Tanksley, 2000). A comprehensive set of analy-
ses was also carried out demonstrating that Sw-5b is the single copy responsible for the
resistance phenotype (Spassova et al., 2001; Oliveira et al., 2018). Studies carried out to
elucidate the interaction of Sw-5b with viral proteins have shown that NSm (movement
protein) is the Avr-determinant of Sw-5b gene (Hallwass et al., 2014; Peiro et al., 2014).
The genomic information encompassing the Sw-5b locus enabled the development of a
functional, locus-specific, and codominant molecular marker system that has been used
in MAS worldwide (Figure 3; Dianese et al., 2010).
Figure 3. Left Panel: Agarose gel displaying the amplicon profiles of a codominant marker system
for the Sw-5b locus in tomato; IPA-5 (susceptible cultivar; sw-5b/sw-5b), ‘Duradoro’ (heterozygous
hybrid; Sw-5b/sw-5b) and ‘Tospodoro’ (homozygous dominant; Sw-5b/Sw-5b); M = 100 bp size
marker. Right Panel: Sequence alignment encompassing the region of Sw-5b locus amplified by the
PCR primers reported by Dianese et al. (2010). Nucleotides in red are conserved across 14 distinct
tomato accessions; whereas nucleotides in the white boxes are mutations and (-) signals are indi-
cating nucleotide deletions. The susceptible allele displays a large number of INDELs in comparison
with the genomic region of the resistant accessions (the first four lines in the top of the panel).
8.2. Capsicum breeding for resistance to Orthotospovirus

8.2.1. Breeding programs for Capsicum resistance to orthotospoviruses in Brazil
TSWV and GRSV also induce severe symptoms in all Capsicum species, causing
serious economic losses. The first formal breeding initiative to develop Capsicum lines/
cultivars with resistance to Orthotospovirus species in Brazil was initiated in the 1980s
at Embrapa (Beek, 1987). Sources of resistance were identified in field and greenhouse
screenings (Beek, 1987; Boiteux et al., 1993). Capsicum chinense ‘PI 159236’ displayed
a typical HR with large local lesions upon mechanical inoculation with TSWV isolates
(Figure 4). Inheritance studies indicate that a dominant allele (named Tsw) controls
this HR only against TSWV isolates (Boiteux & Avila, 1994). However, the Tsw-mediated
resistance was not effective to GRSV and TCSV isolates upon mechanical inoculation
assays (Boiteux, 1995). In addition, the Tsw gene has its effectiveness compromised
when continuously exposed to temperatures above 32° C and plants heterozygous for
the Tsw locus have lower levels of resistance in comparison with homozygous lines
(Moury et al., 1998).
A B
Fonte: Leonardo S. Boiteux
Figure 4. Mechanical inoculation of the accession Capsicum chinense ‘PI 159236’ with tomato spot-
ted wilt orthotospovirus (TSWV) and groundnut ringspot orthotospovirus (GRSV) isolates. The ac-
cession ‘PI 159236’ is the source of the dominant allele Tsw, which controls a typical hypersensitive
response with large local lesions upon mechanical inoculation with TSWV isolates (left plant in the
Panel A and Panel B). However, the Tsw-mediated resistance is not effective against GRSV and to-
mato chlorotic spot orthotospovirus (TCSV) isolates, displaying systemic infection (right plant in the
Panel A).
8.2.2. Isolation and marker-assisted selection (MAS) of the Tsw gene in Capsicum
The Tsw allele was mapped to the distal portion of chromosome 10 and closely
linked molecular markers were identified (Jahn et al., 2000). Later, the Tsw gene was
map-based cloned and structural analyses indicated that it belongs to the class CC-
-NB-ARC-LRR of typical R-genes (Kim et al., 2017). Despite the similar action against
orthotospoviruses (especially TSWV), the Tsw and Sw-5b genes display substantial evo-
lutionary differences with a very low amino acid identity (<15%). Moreover, Tsw can
detect a distinct Avr factor, which is the NSs protein (de Ronde et al., 2013).
8.2.3. Tsw-resistance breaking isolates and viral species
As mentioned, the Tsw gene is not effective against GRSV and TCSV isolates, being
highly effective only against Brazilian isolates of TSWV (Figure 4; Boiteux, 1995).
However, many TSWV isolates that are able to overcome the Tsw-mediated resistance
have been reported around the world (Kwon et al., 2021). The emergence of pathotypes
that suppress Tsw-mediated resistance might be explained by positive selection in NSs
protein as well as reassortment of one or more genomic segments (Kwon et al., 2021).
8.3. Lettuce breeding for resistance to Orthotospovirus

8.3.1. Classical breeding for Orthotospovirus resistance in lettuce
Lettuce is one of the most important vegetables worldwide (Reyes-Chin-Wo et al.,

2017). TSWV, GRSV and TCSV isolates have been reported infecting lettuce in Brazil
(Colariccio et al., 2004; Fontes et al., 2019). Resistance to Orthotospovirus species in
lettuce was reported initially by O’Malley & Hartmann (1989) in two accessions: ‘PI
342517’ (= ‘Ancora’) and ‘PI 342444’ (= ‘Tinto’). These sources displayed partially do-
minant inheritance, and the resistance factors are more likely allelic (O’Malley & Hart-
mann, 1989). Additional sources of resistance to TSWV and impatiens necrotic spot
virus (INSV) were detected in accessions of the wild lettuce species, such as L. saligna,
L. serriola, L. virosa, and L. inermis (Cho et al., 1996; Simko, Richardson & Wintermantel,
2018). In the cultivated lettuce germplasm, promising levels of partial resistance to
INSV were found in ‘Amazona’, ‘Antigua’, ‘Commodore’, ‘Eruption’, ‘Iceberg’, ‘La Brillan-
te’, ‘Merlot’, and ‘Telluride’ (Simko, Richardson & Wintermantel, 2018). However, the
highest levels of resistance to INSV reported thus far were detected in the accessions
‘PI 342444’ and ‘PI 342517’ (Simko, Richardson & Wintermantel, 2018).
8.3.2. Lettuce breeding for Orthotospovirus resistance in Brazil
The pioneering initiative to develop lettuce cultivars with resistance to Orthotos-

povirus species in Brazil was initiated in 1987 also in the IAC, São Paulo State (Nagai,
1989). The primary goal was to introduce resistance into cultivars of the ‘Butterhe-
ad’ morphotype by developing progenies from the cross ‘Regina’ x ‘PI 342517’ (Nagai,
1989). The accessions ‘PI 342444’ and ‘PI 342517’ were also identified as the most
promising breeding sources of resistance in field assays conducted under natural
inoculum conditions in Brazil (Pavan et al., 2008). These accessions displayed mild
symptom expression, being consistently less severe than that of susceptible standards
(Nagai, 1989). However, there was no consistent indication to which Orthotospovirus
species the accessions were exposed in those assays. Fontes et al. (2019) mechanically
inoculated lettuce seedlings of ‘PI 342444’ with seven isolates (three TSWV and four
GRSV isolates). Severe symptoms and positive serological results were obtained for the
susceptible lettuce control (cultivar ‘Vanda’), whereas ‘PI 342444’ plants did not exhi-
bit symptoms after inoculation with TSWV isolates. In contrast, all GRSV-inoculated ‘PI
342444’ plants displayed early onset of severe symptoms, indicating that this resistance
is not effective against this viral species. Therefore, an additional search for sources
of genetic resistance in lettuce germplasm effective against GRSV isolates is a major
breeding priority under Brazilian conditions since it is currently the predominant let-
tuce-infecting orthotospovirus in the country.
8.3.3. Potential application of transcriptomic analysis to study the interactions of

GRSV with lettuce cultivars
Natural sources of genetic resistance to GRSV were not identified in lettuce germ-
plasm thus far. Therefore, innovative approaches are necessary to solve this problem.
One promising genetic strategy is identifying and editing pivotal “host susceptibility
genes” utilized by this virus during infection. These host genes acting as facilitators
during the infection process can be recognized by their altered levels of expression in
RNAseq analyses (Puyam & Kaur, 2020), and can be targets of gene editing strategies
(see below). A similar set of analyses is now underway in the lettuce-GRSV pathosystem.
9. Biotech breeding strategies for controlling

Orthotospovirus-induced diseases
9.1. Transgenic approaches
Viral genes have been widely used in the development of resistant transgenic
plants (= “pathogen-derived resistance”) and have been effective in different pathosys-
tems (Goldbach, Bucher & Prins, 2003). Constructs with viral genes encoding the RNA-
-dependent RNA polymerase, protease, movement protein, satellite, and defective
RNAs in addition to non-coding regions of the viral genome have also been used with
varying degrees of success. Initially, viral gene expression was presumed to be neces-
sary for resistance to be effective. However, several results in recent years have shown
that post-transcriptional gene silencing (PTGS) may occur, which does not require full
gene expression.
9.2. RNA gene silencing or RNA interference (RNAi)

Defense responses of plants triggered by viral pathogens generally uses RNA-me-
diated resistance. RNAi is a major basal defense against viral invasion in plants. This
mechanism is triggered by double-stranded RNA molecules (dsRNA), which are recog-
nized and cleaved by a host Dicer-like ribonuclease (DCL) into 21–24-nucleotide short
interfering RNAs (siRNAs). The siRNAs are recruited to a functional RNA-induced si-
lencing complex (RISC) and then act as guides to direct them to their target viral RNA
molecules, which have complementary sequences. As consequence, viral RNAs are
degraded by the core components of RISC, which are members of the Argonaut (AGO)
protein family (Ghildiyal & Zamore, 2009). This strategy has been used to develop
transgenic plants resistant to begomoviruses (Aragão & Faria, 2009). Likewise, trans-
genic lettuce lines with potential GRSV resistance are under evaluation employing the
RNA interference (RNAi) strategy, paving the way towards the biotech breeding develo-
pment of novel orthotospoviruses resistant cultivars of this vegetable crop.
9.3. Cisgenic strategy
The mobilization of genes using genetic engineering techniques, both between
different accessions/cultivars from a single species and across related species (= ‘cis-
genesis’), may also be an interesting approach for controlling viral diseases (Jacobsen
& Schouten, 2007). Resistance genes against pathogens with a wide host range (such as
orthotospoviruses) can be transferred across host varieties, wild species, or even from
phylogenetically more distant taxonomic groups. For example, Picoli et al. (2006) used
this strategy with success to transfer Sw-5b gene from tomato to the eggplant, genera-
ting plants with resistance to TCSV.
9.4. Generation of loss-of-susceptibility genes for control of

orthotospoviruses
An example of susceptibility factors for genetic management of orthotospoviruses
is eukaryotic translation initiation factor EF1A that was able to inhibit TSWV replica-
tion, providing good levels of resistance via gene editing strategies in tomato (Hadidi et
al., 2016). We have employed transcriptomic analysis as a strategy for the discovery of
loss-of-susceptibility genes to GRSV in tomatoes. DEGs were detected during a compa-
tible interaction between the highly susceptible S. lycopersicum cultivar ‘Santa Clara’ and
GRSV using Illumina technology (HiSeq 2500). Approximately 396 million reads were
mapped to the tomato reference genome. A total of 2,344 DEGs were found in the Santa
Clara-GRSV interaction when compared with the mock-inoculated controls. A total of
1,911; 268; and 416 DEGs were identified at the periods 0, 3–5, and 7–10 days after ino-
culation, respectively. This subset of DEGs may represent potential targets for biotech
manipulation aiming to obtain cultivars with resistance to GRSV (Fontes, 2017).
10. Final considerations
Resistance to orthotospoviruses and/or Thysanoptera vector species, when availa-
ble, is the most feasible disease control strategy. Therefore, significant research effort
has been devoted to this field. Great advances have been achieved using classical and
molecular breeding, however, the biggest obstacle for the breeding programs is yet to
identify and incorporate, on a large scale, multiple and/or large-spectrum resistance
factors into elite lines of these vegetable crops and in order to anticipate potential pro-
blems with a novel, emerging orthotospovirus-induced diseases.
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2
CAPÍTULO 2
USO DE GERMOPLASMAS CRIOULOS COMO FONTES DE
RESISTÊNCIA A FITOPATÓGENOS: O FEIJÃO-CAUPI COMO
ESTUDO DE CASO
Jadson Araújo da Silva

Jonas Alberto Rios
Silvério de Paiva Freitas Júnior
Kamila Câmara Correia
1. Introdução
A população mundial mais do que dobrou nos últimos 50 anos e estima-se que
passará de nove bilhões em 2050 (FAO 2022). O crescente aumento populacional exige
um aumento constante da produção agrícola, a qual vem sendo dificultada pelas alte-
rações climáticas e o surgimento de novas doenças, assim como alterações genéticas
nos patógenos, resultando na perda de fontes de resistência anteriormente eficazes. O
Brasil é um dos maiores produtores mundiais de grãos. Na safra 2020/2021 foram pro-
duzidas aproximadamente 246.150 mil toneladas, em uma área de 66.364 mil ha, Com
destaque para produção de soja e o milho, que juntos produziram mais de 225.000 mil
ha (CONAB, 2022). Apesar da elevada produção de grãos, fatores bióticos e abióticos
ainda causam grandes perdas na produtividade e, consequentemente, na produção
final. Em escala global, pragas e doenças de plantas são responsáveis por reduzirem a
produção das cinco principais culturas alimentares (trigo, arroz, milho, batata e soja)
de 10% a 40% (Savary et al., 2019).
A resistência genética é uma estratégia de controle eficaz para o controle de do-
enças de plantas. Em alguns casos, o uso de cultivares resistentes é a única medida de
controle de doenças disponível. Além disso, o uso de cultivares com resistência genéti-
ca apresenta baixo custo, menor impacto ambiental e de fácil utilização pelos agricul-
tores (Lopes & Boiteux, 2012).
Resistência é definida como a capacidade que uma planta possui de suprimir, re-
tardar ou prevenir, a penetração e desenvolvimento de um patógeno em seus tecidos
(Ribeiro do Vale, Parlevliet & Zambolim, 2001). Atualmente, diversos termos têm sido
empregados para definir a resistência (horizontal, raça não específica, multigênica,
quantitativa, qualitativa, parcial, genes de efeito menor, vertical, raça específica, genes
de efeito maior). Geneticamente, esta variação de termos pode ser simplificada pelo
agrupamento em dois termos genéricos: raça específica (gene de efeito principal) e
raça não específica. Assim, a resistência raça específica é governada por poucos ge-
nes de efeito maior, sendo geralmente associada ao paradigma da teoria gene-a-gene
(Flor, 1956). Por outro lado, a resistência não específica (efetiva contra todas as raças
do patógeno), pode ser considerada multigênica, sendo governada por vários genes de
efeito menor (Parlevliet, 1993). A resistência vertical ou de raça específica é qualitativa
27
CAPÍTULO 2 - USO DE GERMOPLASMAS CRIOULOS COMO FONTES DE RESISTÊNCIA A FITOPATÓGENOS: O FEIJÃO-CAUPI COMO ESTUDO DE CASO
e atrasa o início de uma epidemia, sem apresentar sintomas da doença. A resistência

horizontal é quantitativa e está relacionada à redução da taxa de progresso da doença
(Vanderplank, 1984).
O melhoramento genético de plantas é importante para a agricultura e para a
sociedade, pelo desenvolvimento de cultivares geneticamente resistentes a patóge-
nos, que conseguem detectar e responder de forma mais eficiente ao ataque destes
invasores. Essas cultivares resistentes às doenças conseguem reduzir as perdas na
agricultura, colaborando assim, com a segurança alimentar (Lopes & Boiteux, 2012;
Giménez-Ibánez, 2021).
Em programas de melhoramento vegetal cuja prioridade é a resistência a doen-
ças, alguns aspectos devem ser considerados antes de iniciar o processo de seleção
(Lopes & Boiteux, 2012): Qual a importância da doença alvo? O que se sabe sobre as
características do patógeno? Existem fontes de resistência? Qual resistência deve ser
utilizada? Qual o método de melhoramento mais adequado?
Após a obtenção de uma cultivar resistente, é fundamental definir a melhor estra-
tégia para que a resistência seja durável diante da natureza dinâmica das populações
patogênicas.
2. Fontes de resistência a doenças

Quando novas doenças são identificadas, ou aparecem novas raças de um pa-
tógeno, ou ainda quando um patógeno consegue suplantar as respostas de defesa de
uma planta, as coleções de germoplasmas são examinadas em buscas de novas fontes
de resistência. A identificação de fontes de resistência aos patógenos é uma etapa ini-
cial e decisiva para o estabelecimento de um programa de melhoramento de plantas
visando resistência às doenças. Não é possível incorporar um gene de resistência em
uma planta sem antes encontrar uma fonte desse gene de interesse (Dallagnol & Dor-
neles, 2021). Fontes de resistência são definidas como acessos de germoplasmas de
uma espécie identificados como portadores de genes de resistência. Essa caracterís-
tica permite que esses acessos sejam utilizados com fontes doadoras desses genes no
melhoramento de plantas (Khan, Hassan & Khan, 2020).
A disponibilidade de fontes adequadas de genes de resistência é um pré-requisi-
to básico para programas de melhoramento que têm como objetivo desenvolver culti-
vares mais resistentes a patógenos. A escolha dos genótipos a serem utilizados como
doadores está diretamente relacionada com o sucesso do programa e, por isso, é fun-
damental uma escolha criteriosa dos genitores a serem recombinados (cruzados). Em
plantas cultivadas há quatro importantes grupos de fontes de genes de resistência:
cultivares elite, coleções de germoplasmas, espécies silvestres e mutações (Thurow,
Castro & Pereira, 2018).
Considerando que o novo cultivar, além de resistente, precisa ter outras caracte-
rísticas importantes como produtividade e qualidade do produto, as fontes ideais se-
riam as cultivares comerciais (elite) resistentes. Na ausência desse tipo de fonte, seria
interessante prospectar alelos de resistência em germoplasmas crioulos (“landraces”)
manti¬dos por pequenos agricultores ou em bancos/coleções de germoplasmas (Nu-

nes et al., 2021).
3. Bancos de germoplasmas
Germoplasma é o material genético de um indivíduo que pode ser transmitido,
sexualmente ou somaticamente, de uma geração para outra. De um modo geral, o ger-
moplasma pode representar uma espécie, população, indivíduo nativo, híbrido ou cul-
tivar. A conservação de germoplasma pode assumir muitas formas, mas geralmente é
classificada como “in situ”, em áreas naturais ou manejadas, ou “ex situ”, em bancos
de sementes, repositórios de tecidos ou jardins botânicos. Ele deve ser coletado, arma-
zenado e gerenciado para que mantenha sua utilidade, ou seja, viabilidade, quantida-
de e diversidade para o uso pretendido. Os objetivos da conservação de germoplasmas
vegetais são variados e incluem o melhoramento de plantas para a agricultura, bem
como a restauração de habitats danificados (Offord, 2017).
Os bancos ou coleções de germoplasmas podem ser classificados em “bancos de
base” ou em “bancos ativos”. Os primeiros são aqueles em que se conserva o germo-
plasma em câmaras frias (conservação de 1 °C até -20 °C), “in vitro” (conservação de
partes vegetais em meio de cultura de crescimento) ou em criopreservação (conser-
vação em nitrogênio líquido a -196 °C), por longos prazos, podendo até mesmo ficar
longe do local de trabalho do melhorista genético. São considerados “ativos” aqueles
que estão próximos ao pesquisador, nos quais ocorre o intercâmbio de germoplasma
e plantios frequentes para caracterização, o que proporciona a conservação apenas a
curto e médio prazos. Essas coleções visam garantir a diversidade genética, de multi-
plicá-las, distribuí-las aos usuários, e promover sua caracterização por diferentes me-
todologias. Os Bancos Ativos de Germoplasma (BAG) apresentam acessos de uma ou
de poucas culturas, não sendo viável o armazenamento de acessos de muitas espécies
(Engelmann, 2012; Priyanka et al., 2021).
4. Germoplasmas crioulos
Germoplasmas crioulos são aqueles que não sofreram alteração genética através
de técnicas de melhoramento genético tradicional. Entretanto, estes materiais vêm
passando por modificações por meio de cruzamentos e seleções naturais, e são esco-
lhidos de forma natural pelos agricultores, por causa das características morfológica
das plantas e dos grãos, e de suas características de culinária (Dwivedi et al., 2016; Ca-
sañas et al., 2017). Esses germoplasmas são genótipos rústicos de uma planta adapta-
da ao agroecossistema ou ambiente agrícola do seu local de origem, e estão associados
a sistemas agrícolas tradicionais, onde foram utilizadas e guardadas por agricultores
ao longo do tempo (Fonseca et al., 2015).
Germoplasmas crioulos são fontes de variabilidade genética, com características

que conferem tolerância a fatores bióticos e abióticos, motivos que justificam a preser-
vação e utilização desses germoplasmas em programas de melhoramento, para desen-
volvimento de novas cultivares (Dwivedi et al., 2016; Casañas et al., 2017). Em alguns
casos, os germoplasmas crioulos possuem características agronômicas indesejáveis,
dificultando sua utilização no manejo das doenças. No entanto, essas limitações po-
dem ser superadas pela utilização desses germoplasmas em programas de melhora-
mento genético, tendo como objetivo a geração de cultivares resistentes às doenças e
com características desejáveis (Casañas et al., 2017; Thurow, Castro & Pereira, 2018).
5. Estudo de caso do uso de germoplasmas crioulos

de feijão-caupi como fontes de resistência à podri-
dão cinzenta do caule
5.1. Importância do feijão-caupi
O feijão-caupi, também conhecido como caupi, feijão-de-corda, feijão-fradinho
ou feijão-macassar (Freire Filho, Cardoso & Araújo, 1983), é uma planta dicotiledônea,
que pertence à ordem Fabales, família Fabaceae, subfamília Faboideae, tribo Phaseo-
leae, subtribo Phaseolinea, gênero Vigna e espécie Vigna unguiculata (L.) Walp. e subes-
pécie unguiculata (Freire Filho et al., 2011). Originado do continente africano, foi intro-
duzido no Brasil no século XVI pelos colonizadores portugueses, mais precisamente
no estado da Bahia, de onde passou a ser cultivado em todo país (Freire Filho, 1988).
A cultura do feijão-caupi é considerada estratégica para muitas regiões tropicais
e subtropicais no mundo, pois apresenta alta rusticidade e adaptação às condições ad-
versas, como baixa disponibilidade de água e solos de baixa fertilidade natural (Freire
Filho & Costa, 2020).
O feijão-caupi possui alto valor nutricional, exercendo papel importante na ali-
mentação de muitas famílias de baixa renda, em regiões da África, Ásia e América do
Sul. No Brasil, esta cultura apresenta grande importância nas regiões Norte e Nordes-
te. Os grãos são ricos em proteína e carboidratos, contém todos os aminoácidos essen-
ciais, além de possuir baixo teor de gordura (Frota, Soares & Arêas, 2008; Santos et al.,
2009). Os grãos de feijão-caupi, secos ou verdes, podem ser consumidos “in natura”,
na forma de conserva ou desidratado. Além disso, as plantas podem ser utilizadas na
alimentação animal ou como adubo verde na agricultura (Dutra & Teófilo, 2007; Santos
et al., 2017).
Dados disponíveis apontam o continente africano como o maior produtor mun-
dial de grãos de feijão-caupi, sendo responsável por aproximadamente 96,8 % da pro-
dução, seguido pela Ásia, América do Sul e Europa (FAO, 2022). No Brasil, o feijão-cau-
pi é cultivado principalmente nas regiões Norte e Nordeste, porém, nos últimos anos
tem sido cultivado na região Centro-Oeste no período de safrinha, com uma grande
produção no estado de Mato Grosso (Freire Filho et al., 2011; Silva, Rocha & Menezes
Júnior, 2016). Na safra 2021/2022, o Brasil produziu 716,9 mil toneladas de feijão-
-caupi, em área de 1.357,4 mil hectares (ha), com produtividade de 528 kg/ha. O Nor-
deste brasileiro é a principal região produtora de feijão-caupi do país, com 426,8 mil
toneladas produzidas em 1.068 mil ha e produtividade de 400 kg/ha. O estado do Ce-
ará se destacou como o principal estado produtor de feijão-caupi na safra 2020/2021,
com área cultivada de 386,2 mil ha, produção de 118,9 mil toneladas e produtividade
de 308 kg/ha (CONAB, 2022).
No Brasil, o feijão-caupi geralmente é cultivado em monocultivo ou em consórcio.
No consórcio do feijão-caupi, existem várias culturas podem ser utilizadas. A mais co-
mum é milho, mas também é consorciado com sorgo, arroz, algodão herbáceo e man-
dioca. Os consórcios também podem ser realizados com plantas perenes, desde que
dentro de um arranjo sustentável, como cajueiro, citros, mangueira e bananeira (Car-
doso, Ribeiro & Câmara, 2017).
O potencial produtivo do feijão-caupi para o Nordeste brasileiro é indiscutível,
mas a produtividade é baixa quando comparada ao obtido nas regiões Norte (722 kg/
ha) e Centro-Oeste (1.095kg/ha) (EMBRAPA ARROZ E FEIJÃO, 2022). Vários fatores
contribuem para essa baixa produtividade, destacando-se a instabilidade pluviomé-
trica, o baixo emprego de tecnologia, a utilização de cultivares com potencial genético
reduzido e a ocorrência de doenças e pragas (Pereira et al., 2001; Athayde Sobrinho,
2016; Silva, Rocha & Menezes Junior, 2016).
5.2. Podridão cinzenta do caule do feijão-caupi

As doenças constituem importantes fatores de redução da produtividade do fei-
jão-caupi, causando perdas na quantidade e qualidade dos grãos (Athayde Sobrinho,
Viana & Santos, 2005; Athayde Sobrinho, 2016, 2017; Lima, 2017; Araújo et al., 2020).
Entre as doenças mais importantes na cultura no Nordeste brasileiro encontra-se a
podridão cinzenta do caule, principalmente em regiões semiáridas (Athayde Sobri-
nho, 2016; Gomes-Silva et al., 2017; Lima, 2017). Os danos causados pela podridão
cinzenta do caule em feijão-caupi variam com o estádio de desenvolvimento da planta
e as condições ambientais, mas podem chegar a 100% de perdas no rendimento da
cultura (Gomes-Silva et al., 2017).
Os sintomas da doença podem se manifestar em todos os estádios de desenvol-
vimento do feijão-caupi (Figuras 1A e 1B). Em plântulas, os sintomas são observados
nos cotilédones na forma de necroses com coloração escura, que progridem para as
margens dos cotilédones, coalescendo em lesões irregulares ligeiramente deprimidas
no caule da planta (Figura 1C), podendo levar a morte da mesma. Em plantas adultas,
observa-se a presença de lesões caulinares de cor acinzentada com desenvolvimento
mais lento. Essas lesões levam à obstrução dos vasos do xilema resultando na murcha,
seca e morte das plantas. Na superfície das lesões são muitas vezes observadas inú-
meras pontuações negras (Figura 1D), os picnídios, que constituem as estruturas re-
produtivas do patógeno. Em algumas situações, quando as sementes estão infectadas

por Macrophomina, ou quando o solo apresenta elevadas populações do patógeno, são
verificados sintomas de morte de sementes e de plântulas (Ndiaye et al., 2015; Athayde
Sobrinho, 2016).
Fonte: Sami J. Michereff
Figura 1. Sintomas de podridão cinzenta do caule em plantas de feijão-caupi no campo (A e B), em

plântulas (C) e no caule de plantas adultas, com a presença de picnídios (D).
A podridão cinzenta do caule do feijão-caupi é causada por fungos do gênero

Macrophomina Petr. (Ndiaye et al., 2015; Athayde Sobrinho, 2016, 2017; Gomes-Silva
et al., 2017; Lima, 2017;). No Nordeste brasileiro é causada por M. phaseolina (Tassi)
Goid.), M. pseudophaseolina Crous, Sarr & Ndiaye e M. euphorbiicola A.R. Machado, D.J.So-
ares & O.L. Pereira, sendo a primeira a espécie mais prevalente e com maior distribui-
ção nas áreas de produção (Santos, 2021).
O controle da podridão cinzenta do caule em feijão-caupi é muito difícil (Athayde
Sobrinho, Viana & Santos, 2005), pois o patógeno possui elevada agressividade, com-
binada com a capacidade de sobrevivência no solo na ausência da planta hospedeira,
transmissibilidade pelas sementes e ampla gama de hospedeiros (Kaur et al., 2012).
A rotação de culturas apresenta baixa efetividade e o uso de controle químico no solo
é considerado ineficaz, inviável economicamente e de elevado impacto ambiental
(Gupta, Sharma &Ramteke, 2012; Kaur et al., 2012). Atualmente, não existem fungi-
cidas químicos registrados no Brasil para o controle de Macrophomina em feijão-caupi
(MAPA, 2022). Diante disso, a utilização de cultivares com bons níveis de resistência é
a principal medida de manejo desta doença (Athayde Sobrinho, Viana & Santos, 2005;
Noronha et al., 2012). No entanto, até o momento não existem cultivares de feijão-cau-
pi com elevados níveis de resistência à M. phaseolina, sendo fundamental a identifica-
ção de novas fontes de resistência.
5.3. Resistência à podridão cinzenta do caule em feijão-caupi

Na condução de um programa de melhoramento visando a resistência a doenças,
as fontes de resistência devem ser inicialmente procuradas entre os germoplasmas
que costumam ser cultivados na região, por serem adaptadas às condições predomi-
nantes. Daí a importância da coleta, conservação e avaliação de germoplasmas criou-
los para os programas de melhoramento genético do feijão-caupi (Freire Filho et al.,
2011).
Muitos germoplasmas crioulos de feijão-caupi são cultivados por agricultores fa-
miliares, que preservam as suas características produtivas e podem ser também utili-
zadas no processo de melhoramento (Araújo et al. 2019). Estas sementes crioulas são
armazenadas através de práticas tradicionais para plantios futuros e são mantidas ao
longo de gerações (Freire Filho et al. 2011; Santos et al., 2016; Oliveira et al., 2020).
O feijão-caupi possui grande variabilidade genética e assim uma grande plasti-
cidade, o que contribuiu para sua ampla utilização. A cultura apresenta grande varia-
bilidade morfológica, com diferentes hábitos de crescimento, formas e coloração de
vagens e sementes, dentre outras. No entanto, desde a introdução no país e por muitos
anos de cultivo, ocorrem na espécie cruzamentos naturais, seleção natural e seleção
pelos próprios produtores quanto a diversos caracteres, o que ocasiona a perda de
muitos alelos (Freire Filho et al., 2011). Além disso, devido à necessidade de obtenção
de plantas cada vez mais produtivas, adaptadas e resistentes a estresses, os programas
de melhoramento também têm contribuído para o estreitamento de sua base genéti-
ca (Carvalho, Silva & Medeiros, 2009). Nesse contexto, os germoplasmas crioulos, que
sofreram pouca seleção, podem apresentar uma base genética mais ampla e contribu-
írem substancialmente com o melhoramento da espécie (Carvalho et al., 2017).
O feijão-caupi possui enorme variedade de germoplasmas dentro da sua espécie,
desde cultivares comerciais a germoplasmas crioulos. Muitos desses germoplasmas
são conservados em bancos de germoplasmas, que preservam essa diversidade, sen-
do utilizados com fontes de novas características desejadas em estudos de melhora-
mento de plantas, como exemplo, novas fontes de resistência a patógenos de plantas
(Freire Filho et al., 2011).
O Instituto Internacional de Agricultura Tropical (IITA), localizado na Nigéria, é
responsável por manter um dos maiores bancos de germoplasma de feijão-caupi do
mundo. Alguns estudos indicam que o banco de germoplasma do IITA abriga mais de
17.000 acessos de feijão-caupi, contribuindo de forma ativa com o melhoramento de
cultivares dessa leguminosa (Kouakou et al., 2022). No Brasil, existem bancos de ger-
moplasmas de feijão-caupi na Embrapa Meio-Norte (CPAMN, Teresina, PI), em univer-
sidades federais, em instituições estaduais de pesquisa agropecuária e em casas de
sementes mantidas por agricultores (Teófilo et al., 2013; Santos et al., 2016; Santana
et al., 2019).
Em se tratando de melhoramento quanto à resistência as doenças, os programas
dão atenção a essas características, mas não como objeto principal de seleção (Freire
Filho et al., 2011). Isso pode ocorrer porque as doenças não apresentam distribuição
generalizada nas regiões produtoras (Athayde Sobrinho, 2016). No entanto, o comple-
xo de patógenos habitantes do solo e causadores de doenças radiculares, dentre os
quais o gênero Macrophomina, merece maior destaque nos programas de melhoramen-
to devido à sua grande importância (Freire Filho, Lima & Ribeiro, 2005).
Alguns estudos foram realizados para a identificação de fontes de resistência à M.
phaseolina em feijão-caupi (Rodrigues et al., 1997; Athayde Sobrinho, 2004; Noronha et
al., 2012; Oladimeji, Balogun & Busayo, 2012; Lima et al., 2017), mas todos avaliaram
cultivares comerciais ou linhagens em estádios avançados de melhoramento genéti-
co, não constatando materiais com elevados níveis de resistência ao patógeno. Estes
estudos evidenciaram a dificuldade de obtenção de fontes genéticas resistentes à M.
phaseolina em cultivares comerciais ou linhagens avançadas. Nesse contexto, a pros-
pecção de fontes de resistência em germoplasmas crioulos de feijão-caupi pode ser
uma alternativa.
Até o momento, somente um estudo foi realizado para prospecção de fontes de
resistência à podridão cinzenta do caule em germoplasmas crioulos de feijão-caupi
(Silva, 2021). Nesse estudo, foi avaliada a reação de 65 germoplasmas tradicionais e
sete cultivares comerciais de feijão-caupi a três isolados de M. phaseolina. Os germo-
plasmas crioulos foram coletados em feiras livres, casas de sementes e proprieda-
des rurais em municípios localizados nas regiões semiáridas dos estados de Ceará e
Pernambuco, e preservados no Banco de Germoplasmas do Laboratório de Recursos
Genéticos Vegetais da Universidade Federal do Cariri (UFCA, Crato, CE). As cultivares
avaliadas são recomendadas para o Nordeste brasileiro (Rocha, Damasceno-Silva &
Menezes Junior, 2017). Os três isolados de M. phaseolina foram selecionados previa-
mente como mais agressivos e a inoculação foi realizada pelo método de infestação do
solo com seis grãos de arroz colonizados com o patógeno.
As plantas foram avaliadas aos 20 dias após a inoculação com o auxílio de uma
escala de notas de 0 a 5, em que: 0 = ausência de sintomas e 5 = sementes não germi-
nadas e tombamento de plântulas (Noronha et al., 2012). Com os dados de severidade
foi calculada a reação média de cada genótipo pela soma das notas de cada planta e di-
visão pelo número total de plantas avaliadas. Esse valor foi utilizado para discriminar
os germoplasmas em cinco classes de reação aos isolados do patógeno: 0 = semelhante
à imune (SI); 0,1-1,0 = altamente resistente (AR); 1,1-2,0 = medianamente resistente
(MR); 2,1-3,0 = medianamente suscetível (MS); 3,1-4,0 = suscetível (SU); 4,1-5,0 = alta-
mente suscetível (AS) (Noronha et al., 2012).
Os níveis de resistência dos germoplasmas variaram conforme o isolado do pató-
geno, sendo que quatro germoplasmas crioulos (FI02, FI44, FI63 e FI66) e uma cultivar
comercial (BRS Guariba) foram altamente resistentes a pelo menos um isolado de M.
phaseolina. Essa reação diferencial dos germoplasmas de feijão-caupi aos isolados de
M. phaseolina pode sugerir que os germoplasmas possuem diferentes mecanismos de
resistência ou que os diferentes isolados do patógeno utilizam diferentes mecanismos
para subverter a resistência do hospedeiro (Willbur et al., 2017).
Os resultados obtidos foram relevantes pelo fato deste ser o primeiro relato de
fontes de resistência a M. phaseolina em germoplasmas crioulos de feijão-caupi. A
identificação desses germoplasmas resistentes permite que os mesmos possam ser
recomendados no manejo da doença, pois já são cultivados por agricultores do semi-
árido brasileiro, bem como proporcionam alternativas de genitores em programas de
melhoramento genético visando a obtenção de cultivares resistentes ao patógeno.
O melhoramento de espécies autógamas, como o feijão-caupi, é baseado, princi-
palmente, na seleção de parentais seguida de hibridação para formação de uma popu-
lação base e avanço de geração, com seleção simultânea para mais de uma caracterís-
tica (rendimento, porte, resistência a pragas e doenças e qualidade do grão) (Bertini et
al., 2010).
O melhoramento genético visando obter cultivares resistentes contempla três
etapas básicas: a) identificação de fontes de resistência; b) estudo a herança da resis-
tência e introgressão ou acúmulo dos alelos de resistência; e c) avaliação dos candi-
datos a cultivares em diferentes condições edafoclimáticas da região de cultivo. Outro
aspecto que merece destaque é qual estratégia deve ser utilizada para tornar a resis-
tência mais durável (Nunes et al., 2021).
Uma vez identificado a fonte de resistência é de fundamental importância obter
informações sobre a herança da resistência uma vez que o controle genético depende
da própria fonte e do cruzamento utilizado em estudos dessa natureza. Estes estudos
permitem elucidações sobre o número de genes, interações alélicas, interações gêni-
cas, variância aditiva, herdabilidade e outras. O conhecimento da herança da resis-
tência orienta sobre a melhor estratégia que deve ser utilizada pelo melhorista para
introgressão ou acúmulo dos alelos de resistência (Nunes et al., 2021).
6. Considerações finais
Apesar dos avanços do melhoramento de plantas visando resistência a patógenos,
a busca por novas fontes de resistência e novas estratégias de melhoramento devem
ser temas constantes em programas de pesquisa, tendo em vista que os patógenos e
seus respectivos hospedeiros estão em constante coevolução.
A podridão cinzenta do caule é uma das principais doenças do feijão-caupi e o uso
de germoplasmas resistentes constitui uma das únicas medidas efetivas de controle.
No entanto, a disponibilidade de cultivares comerciais de feijão-caupi com elevados
níveis de resistência ao patógeno é limitado, havendo a necessidade da prospecção de
novas fontes de resistência.
A prospecção de fontes de resistência ao patógeno em germoplasmas crioulos de
feijão-caupi pode ser uma opção, mas ainda é pouco explorada, motivo pelo qual no-
vos estudos de prospecção precisam ser realizados.
Há também a necessidade de se realizar estudos de herança da resistência dos
germoplasmas crioulos que se destacarem, para uma melhor compreensão do nú-
mero de genes, interações alélicas, interações gênicas e herdabilidade, entre outras
características, pois essas informações são fundamentais para a elaboração e refina-
mento de estratégias genéticas de manejo da resistência à podridão cinzenta do caule
em feijão-caupi.
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3 CAPÍTULO 3
FUNGICIDAS TRIAZÓIS NA AGRICULTURA TROPICAL:
PASSADO, PRESENTE E FUTURO
Fernando Gilioli
Edson Ampélio Pozza
1. Introdução
Ao longo da história da humanidade, todos(as) almejam o cultivo de plantas sem
o emprego de agroquímicos ou pesticidas. Em tempos atuais, o mundo globalizado so-
licita tanto nas mídias sociais quanto em eventos presenciais, a sustentabilidade am-
biental, com preservação da natureza, principalmente das florestas tropicais. Porém,
a maioria das culturas agrícolas, fontes de carboidrato e de proteína, são suscetíveis ao
menos a uma doença capaz de causar perdas acentuadas na produção. Sendo assim,
necessário a aplicação de pesticidas ou popularmente o remédio para curar a doença
das plantas. Entre elas, cita-se a batata, o trigo, o milho, o arroz e a soja, entre ou-
tras. São culturas plantadas em grandes áreas, a pleno sol, em monoculturas, para ali-
mentar os quase 8 bilhões de habitantes no planeta que habitamos. Se essas doenças
ocorrem, quando o ambiente é favorável, o hospedeiro é suscetível e o patógeno está
presente, tal como é recomendado em consultórios médicos, os(as) agrônomos(as) ou
os(as) técnicos(as) agrícolas, fazem a recomendação do remédio para essa planta ou
hospedeiro. Essa recomendação, ensinada nas escolas de nível superior ou técnicas, é
feita para controlar a doença, aplicados no momento certo, na dose correta, sendo um
veneno para o patógeno ou microrganismo causador da doença, um remédio para a
planta e ainda procurando, nessas condições, evitar a contaminação ambiental e for-
necer alimentos seguros, sem resíduos ou respeitando o máximo permitido por lei. Do
remédio para o veneno, apenas a dose é alterada e em alguns casos também a formu-
lação do agroquímico ou pesticida. Muitas vezes, essa dose na agricultura é dezenas de
vezes menor do que aquela recomendada para humanos, que também os encontram
na prateleira das farmácias ou até em shampoos anticaspa no supermercado. Entre
os produtos de grupos químicos idênticos ou até de moléculas iguais às da agricul-
tura, encontrados nas drogarias, cita-se por exemplo, aqueles para controlar vermes
parasitas (thiabendazol e ivermectina), caspa no cabelo e micoses (cetoconazol e clo-
trimazol), piolhos e sarna (deltametrina) ou uma simples azia (omeprazol). Utilizados
em altas doses e por uma grande porcentagem da sociedade, também são eliminados
em esgotos urbanos e muitas vezes chegam aos rios e mananciais de água. Porém,
poucos citam esse tipo de uso e descarte. Entre esses compostos, muitos deles com
efeitos sistêmicos nos vegetais, encontram-se os grupos químicos dos benzimidázois,
as carboxamidas e os triazóis. Ainda se reitera que, embora também utilizados na me-
dicina, não se justifica seu mau uso na agricultura. Devem ser aplicados na dose certa,
no momento correto e respeitando o período de carência e o limite máximo de resí-
duos recomendado nos alimentos e descritos tanto nas normas e leis do Brasil quanto
40
CAPÍTULO 3 - FUNGICIDAS TRIAZÓIS NA AGRICULTURA TROPICAL: PASSADO, PRESENTE E FUTURO
de órgãos internacionais. Ou seja, bom senso e equilíbrio, para evitar contaminações

ambientais, como ensinado nas escolas de Agronomia, enquanto não se tem culturas
resistentes a todas as doenças e pragas, mas é necessário fornecer alimentos para a
população.
Entre esses fungicidas sistêmicos e ainda curativos, destaca-se, com uso na me-
dicina, na veterinária e também na agricultura o grupo químico dos triazóis.
2. Fungicidas triazóis
Os fungicidas triazóis têm esse nome por possuírem 3 radicais azóis em sua es-
trutura química (Moreira, 2010). São classificados de acordo com o número de átomos
de nitrogênio do anel azol, portanto um composto heterocíclico orgânico (Figura 1)
(Catalán & Montejo, 2006; Sheppard & Lampiris, 2008).
Figura 1. Estrutura dos triazóis (isômeros).
Os triazóis, como estrutura, tem dois isômeros, divididos em relação a posição

do N ou grupos azóis no anel carbono, o 1,2,3 triazole e o 1,2,4 triazole. O triazol refe-
re-se a qualquer dos pares de compostos químicos isoméricos com fórmula molecu-
lar C2H3N3, com anel de cinco membros de dois átomos de carbono e três átomos de
nitrogênio. São sistêmicos, absorvidos e translocados na planta de forma acropetal,
à exceção do bitertanol.
Existe diferença no espectro de ação e na sensibilidade dos patógenos às dife-
rentes moléculas desse grupo. São eficientes no controle de doenças em diversos
organismos vivos. No entanto, por serem de modo de ação específico, há relatos de
resistência em várias espécies, com alguns mecanismos já conhecidos. Assim, é
prudente considerar a ocorrência de resistência cruzada entre ativos ou moléculas
dos fungicidas triazóis, utilizados contra o mesmo fungo (Rodrigues, 2009). Como
no caso da constante exposição desses fungicidas à Phakopsora pachyrhizi na cultura
da soja. Tal fato deve ser levado em consideração, pois atualmente os agricultores
utilizam a triazolintiona (triazol + radical enxofre) protioconazole como a principal e

mais eficaz molécula no manejo da ferrugem. Porém, esse uso contínuo sem a devida
rotação, se possível do grupo químico, poderá resultar na redução da sua eficácia nos
próximos anos.
No caso da cultura da soja, a questão da resistência já é fato comprovado os tria-
zóis, enquanto para a cultura do cafeeiro há necessidade de evidenciar essa questão
com fatos, para desmistificar a ocorrência de relatos de queda de eficácia no controle
da doença ou a ocorrência de ferrugem tardia no cafeeiro.
Quando o assunto é manejo de ferrugens, sejam elas do cafeeiro (Hemileia vas-
tatrix) ou da soja (P. pachyrhizi) por exemplo, o grupo químico considerado indispen-
sável no manejo em rotação com os demais é o dos triazóis. Dependendo da forma
como são aplicados, podem atuar como protetores ou curativos. Apresentam eleva-
da fungitoxicidade, rápida penetração e translocação nos tecidos vegetais. Possuem
ação curativa e elevado poder residual. Agem, também, como protetores, com ação
tóxica à germinação dos esporos e à formação do tubo germinativo e do apressório.
Entretanto, essa proteção é parcial, pois os patógenos podem penetrar em tecidos
tratados. Sua eficácia é maior como curativo e erradicante, quando ocorre à inibição
do crescimento do haustório e/ou do micélio no interior do tecido do hospedeiro e
também a morte dos esporos resultantes da reprodução desses patógenos (Forcelini,
1994; Ehr & Kemmitt, 2002).
3. Importância dos triazóis

As estruturas e funções dos azóis são importantes na química orgânica e bio-
química, pois são encontrados em bases nitrogenadas do DNA (Adenina, Guanina,
Timina, Citosina e Uracila), em alcalóides como a cafeína, codeína e nicotina, em
opioides como a petidina, morfina, di-hidrocodeína, alfentanil, oxicodona, heroína e
buprenorfina, em neurotransmissores como serotonina e endorfina, em aminoáci-
dos como a histidina, prolina e triptofano e em outras classes de substâncias como as
porfirinas e benzimidazóis. Também em medicamentos como imidazol, omeprazol,
lansoprazol, pantoprazol, fluconazol, itraconazol, posaconazol, entre outros.
O azol é um composto heterocíclico aromático contendo um átomo de nitrogê-
nio, e cada átomo de nitrogênio (N) é ligado a um de carbono (C) e um outro heteroá-
tomo disposto na posição-1,2 de um anel de cinco membros, por exemplo o composto
de 3 N que compôe o triazol. São semelhantes em estrutura ao 1,3-ciclopentadieno,
mas nestes ou outros átomos de carbono são substituídos por átomos de nitrogênio,
também chamado de azoto, por isso azol; ou outro elemento diferente de carbono
(Sheppard & Lampiris, 2008; Moreira, 2010).
À seguir alguns exemplos de azóis:
Azol ( 1 N e 4 C ) – pirrol Diazol ( 2 N e 3 C ) - imidazol
Triazol ( 3 N ) Tetrazol ( 4 N )
O triazol é um dos tipos de heteroátomos na classificação dos azóis. É importante

entender sua classificação e características de uso na farmocologia e na agricultura,
destacando assim a importância desse grupo químico de fungicidas. Como derivados
dos triazóis estão as drogas antifúngicas como o fluconazol, isavuconazol, itraconazol,
voriconazol, pramiconazol, ravuconazol, terconazol e posaconazol.
Os antifúngicos triazólicos surgiram como medicamentos de primeira linha para
o tratamento e profilaxia de micoses sistêmicas na saúde humana. O fluconazol de-
sempenha papel excelente na profilaxia, na terapia empírica e no tratamento de in-
fecções por fungos tanto superficiais quanto invasivos no tecido humano. O vorico-
nazol é recomendado para aspergilose pulmonar invasiva, podendo ser causada por
Aspergillus fumigatus. Posaconazol possui amplo espectro de atividade e suas indica-
ções clínicas primárias são como terapia de resgate para pacientes com aspergilose
invasiva e profilaxia para os com neutropenia e receptores de transplante de célu-
las-tronco hematopoiéticas. O itraconazol também desempenha papel no tratamento
de infecções fúngicas da pele e das unhas, bem como de fungos demáceos e micoses
endêmicas. O fluconazol e o voriconazol são bem absorvidos e apresentam alta biodis-
ponibilidade oral, enquanto a do itraconazol e posaconazol é menor e mais variável.
A absorção do posaconazol depende da administração com refeição rica em gordura
ou suplementos nutricionais. O itraconazol e o voriconazol sofrem extenso metabo-
lismo hepático envolvendo o sistema do citocromo P450. A janela terapêutica para os
triazóis é estreita e a desatenção às suas propriedades farmacocinéticas pode levar a
níveis do medicamento muito baixos para eficácia ou muito altos para boa tolerabi-
lidade ou segurança. Isso torna esses agentes os principais candidatos para o moni-
toramento de drogas terapêuticas (TDM) capazes de perder o efeito ou da seleção de
isolados resistentes (Lass-Flörl, 2011).
Outro composto conhecido é o pirazol. Os pirazoles são heterociclos de cinco
membros, constituindo a classe de compostos particularmente úteis na síntese orgâ-
nica. Eles são do grupo de compostos mais estudados da família dos azóis. Na verda-
de, uma grande variedade de métodos de síntese e análogos sintéticos foi relatada ao
longo dos anos. A presença do núcleo pirazol em diferentes estruturas leva a aplica-
ções diversificadas em diferentes áreas como tecnologia, medicina e agricultura. Em
particular, eles são descritos como inibidores da glicação de proteínas, agentes anti-
bacterianos, antifúngicos, anticâncer, antidepressivos, antiinflamatórios, antitubercu-
lose, antioxidantes e também antivirais. Hoje em dia, os pirazóis, como biomoléculas,
têm atraído mais atenção devido a suas propriedades farmacológicas. Esse azol pode
ser rastreado nos medicamentos pertencentes a diferentes categorias com diversas
atividades terapêuticas. O pirazol é composto heterociclo aromático com excesso de
radicais livres com carga negativa. As reações de substituição eletrofílica ocorrem pre-
ferencialmente na posição 4 e os ataques nucleofílicos nas posições 3 e 5 (Karrouchi
et al., 2018).
Estrutura do pirazol:
O tetrazol é outro composto do grupo. Os tetrazoles pertencem à classe de com-

postos heterocíclicos orgânicos sintéticos, consistindo em um anel de 5 membros de
quatro átomos de nitrogênio e um átomo de carbono. O nome tetrazol também se refe-
re ao composto original com a fórmula CH2N4, dos quais três isômeros podem ser for-
mulados. Existem três isômeros do tetrazol parental, diferindo na posição das ligações
duplas: 1H-, 2H- e 5H-tetrazol. Os isômeros 1H e 2H são tautômeros, com o equilíbrio
do lado do tetrazol 1H na fase sólida. Na fase gasosa, o 2H-tetrazol domina. Esses isô-
meros podem ser considerados aromáticos, com 6 elétrons, enquanto o isômero 5H é
não aromático.
Estrutura do tetrazol:
Existem vários agentes farmacêuticos tetrazóis. Podem atuar como bioisósteros

para grupos carboxilato, porque têm pKa ou Kow semelhantes e são desprotonados em
pH fisiológico. Os bloqueadores dos receptores da angiotensina II - como losartana e
candesartana, geralmente são tetrazóis e são comumente empregados no controle da
pressão arterial. O tetrazol mais conhecido é o brometo de dimetiltiazolil difeniltetra-
zólio (MTT). Este tetrazol é usado para quantificar a atividade respiratória de cultura
de células vivas, embora geralmente mate as células no processo. Estudos relataram
os tetrazóis VT-1161 e VT-1129 como drogas antifúngicas potentes, pois atuam e blo-
queiam a função enzimática fúngica, mas não as enzimas humanas. Outros tetrazóis
são usados por suas propriedades explosivas ou combustíveis, como o próprio tetrazol
e o 5-aminotetrazol, às vezes são usados como componente de geradores de gás em
airbags de automóveis.
4. Modo de ação dos triazóis

Como modo de ação, os triazóis inibem a biossíntese de ergosterol por inibir a
demetilação do lanosterol, na posição 14 (C14). As células fúngicas, quando entram
em contato com fungicidas desse grupo, acumulam esteróis, como o 4,4-dimetil e o
4α-metil, ambos com radical 14α-metil, promovendo, por sua vez, a inativação do pro-
cesso de demetilação do lanosterol, exclusivo dos fungos, até compostos intermediá-
rios, precursores do ergosterol. Esse fato deve-se ao fungicida ocupar os sítios ativos
destinados à ligação da enzima 14α-demetilase ao citocromo P-450, catalisador da re-
ação de 18 oxidação de 14α-metil até 14α-hidroximetil, primeiro passo no processo de
demetilação (Saag & Dismukes, 1988; Juliatti et al., 2016) (Figura 2). Ou seja, são ini-
bidores da demetilação (DMI) do lanosterol. O ergosterol é um componente da mem-
brana celular dos fungos e alguns protozoários, exercendo funções semelhantes às do
colesterol em células animais. A presença do ergosterol em membranas celulares de
fungos e a sua ausência em membranas celulares de animais, tornam-no alvo útil para
a ação de drogas antifúngicas, seletivas para esses organismos vivos.
Figura 2. Modo de ação do triazol.
Com doses ideais de fungicida observa-se dano direto na membrana do fungo,

assim como alterações morfológicas. Estas alterações se caracterizam por inchamento
das células, vacuolização excessiva ou acúmulo de água nessa estrutura, septação in-
completa, aparecimento de vesículas entre a membrana e a parede celular e a forma-

ção de inclusões membranosas, além do rompimento de membranas (Forcelini, 1994;
Tomlin, 2002).
Os fungicidas DMI param a produção de esteróis em fungos (Mueller et al., 2013).
Os esteróis são necessários para formar as membranas celulares, ou seja, proporcionar
seu crescimento. Dentre os substratos de enzimas do citocromo P450 encontram-se os
esteroides. Esses são biomoléculas, tendo como principal função biológica a manuten-
ção das propriedades das membranas celulares dos organismos vivos. Esteroides são
derivados do isoprene, capazes de atuar na membrana celular, modulando sua fluidez,
integridade e permeabilidade, sendo então a classe de moléculas indispensável à ma-
nutenção da vida. Portanto, os DMIs evitam o crescimento de fungos e, eventualmen-
te, resultam em morte, devido ao rompimento da membrana celular. Os esporos dos
fungos contêm esterol, então o esporo exposto ao fungicida DMI ainda pode germinar,
mas se em contato com o fungicida o tubo germinativo não cresce e não ocorre infec-
ção. Porém, o melhor desempenho é na fase de colonização do patógeno, os fungicidas
DMI são absorvidos através da cutícula e do parênquima paliçádico, chegando ao la-
cunoso, já quando estão colonizando e com os haustórios formados dentro das células
vegetais. Esse fungicida mata essas estruturas e as células podem assim retomar suas
atividades metabólicas. Assim, o fungicida DMI tem atividade “curativa”. No entanto,
para serem eficazes, precisam ser aplicados antes ou no início da infecção (Mueller et
al., 2013).
5. Principais representantes dos triazóis utilizados

na agricultura
O grupo dos triazóis comprende os representantes azaconazole, bitertanol, bro-
muconazole, cyproconazole, difenoconazole, diniconazole, epoxiconazole, fenbucona-
zole, fluquinconazole, flusilazole, flutriafol, hexaconazole, imibenconazole, ipconazole,
metconazole, myclobutanil, penconazole, propiconazole, simeconazole, tebuconazole,
tetraconazole, triadimefon, triadimenol e triticonazole.
Para o controle de doenças de plantas no Brasil, as principais moléculas de tria-
zóis registrados no MAPA estão descritas a seguir.
5.1. Ciproconazole
Nome comum: cyproconazole (ciproconazol) - código FRAC: 3
Fórmula molecular: [C15H18ClN3O]
Nome químico: (2RS,3RS;2RS,3SR)-2-(4-chlorophenyl)-3-cyclopropyl-1-(1H-
1,2,4-triazol- 1-yl)butan-2-ol
Utilizado para os cultivos de beterraba açucareira, café e cereais (Ehr & Kemmitt,
2002). Controla Septoria, ferrugens, oídio, Rhyncohosporium, Cercospora e Ramularia em

cereais e beterraba açucareira; ferrugem, Mycena, Sclerotinia e Rhizoctonia em café e
gramados (Tomlin, 2002). Registrado no Brasil, inicialmente, com as marcas comerciais
Alto GR10, Alto 100 e Alto 200 CE. Em outros países é registrado nas formulações SC,
SL e WG, com as marcas comerciais Alto 100, Shandon, Atemi, Bialor, Epicure, Paindor,
Solima, Synchro, Vitocap, Barclay Shandon e Gentian (Tomlin, 2002).
Fórmula estrutural:
5.2. Difenoconazole
Nome comum: difenoconazole (difenoconazol) - código FRAC: 3
Fórmula molecular: [C19H17Cl2N3O3]
Nome químico: cis-trans-3-chloro-4-[4-methyl-2-(1H-1,2,4-triazol-1-
ylmethyl)-1,3- dioxolan-2-yl]phenyl 4-chlorophenyl ether
Utilizado em pulverização foliar e tratamento de sementes para os patógenos

Ascomycetes, Basidiomycetes e fungos mitospóricos, incluindo Alternaria, Ascochyta,
Cercospora, Cercosporidium, Colletotrichum, Guignardia, Mycosphaerella, Phoma, Ramularia,
Rhizoctonia, Septoria, Uncinula, Venturia spp., Erysiphaceae, Uredinales e diversos
patógenos de solo. Utilizados no controle do complexos de doenças em videira,
pomáceas, frutos de caroço, batata, beterraba açucareira, canola, banana, cereais,
arroz, soja, ornamentais e diversas olerícolas (Ehr & Kemmitt, 2002). Registrado no
Brasil com as marcas comerciais Score e Spectro.
5.3. Epoxiconazole
Nome comum: epoxiconazole (epoxiconazol) - código FRAC: 3
Fórmula molecular: [C17H13ClFN3O]
Nome químico: (2RS,3SR)-1-[3-(2-chlorophenyl)-2,3-
epoxy-2-(4-fluorophenyl)propyl]-1H- 1,2,4-triazole
Utilizado para controlar Ascomycetes, Basidiomycetes e fungos mitospóricos em

diversos cultivos, incluindo cereais, beterraba açucareira, amendoim, canola e
ornamentais (Ehr & Kemmitt, 2002; Tomlin, 2002). Registrado no Brasil com as marcas
comerciais Opus, Opus SC, Praise, Régio, Soprano 125 SC e Spot. Em outros países é
formulado como SC e SE com as marcas comerciais Opus, Duett e Swing, entre outras
(Tomlin, 2002).
5.4. Flutriafol
Nome comum: flutriafol - código FRAC: 3
Fórmula molecular: [C16H13F2N 3O]
Nome químico: (RS)-2,4′-difluoro-α-(1H-1,2,4-triazol-1-ylmethyl)
benzhydryl alcohol
Utilizado no controle de doenças foliares e de espiga em cereais (incluindo

Erysiphe graminis, Rhynchosporium secalis, Septoria, Puccinia e Helminthosporium). Também
é utilizado em formulações para tratamento de sementes no controle dos principais
patógenos de solo nos cereais. Apresenta ainda indicações para beterraba açucareira e
oleaginosas (Ehr & Kemmitt, 2002; Tomlin, 2002). Registrado no Brasil com as marcas
comerciais Impact, Impact 1,5 G, Impact Duo, Vincit 2,5 DS. É formulado em outros
países como SC com as marcas comerciais Impact, Cícero e Pointer, entre outros
(Tomlin, 2002).
5.5. Propiconazole
Nome comum: propiconazole (propiconazol) - código FRAC: 3
Fórmula molecular: [C15H17Cl2N3O2]
Nome químico: cis-trans-1-[2-(2,4-dichlorophenyl)-4-propyl-1,3-dioxolan-2-
ylmethyl]-1H1,2,4-triazole
Utilizado para os cultivos de cereais (Cochliobolus sativus, E. graminis, L. nodorum,

Puccinia spp., P. teres, P. tritici-repentis, R. secalis e Septoria spp.), em banana (M. musicola
e M. fijiensis var. difformis), gramados (Sclerotinia homeocarpa, R. solani, Puccinia spp.
e E. graminis), em arroz (R. solani e H. oryzae), em café (H. vastatrix), em amendoim
(Cercospora spp.), em fruteiras de caroço (Monilinia spp, Podosphaeria spp., Sphaeroteca
spp. e Tranzchelia spp.) e em milho contra Helminthosporium spp. (Ehr & Kemmitt,
2002). Registrado no Brasil com as marcas comerciais Juno e Tilt. Em outros países
é formulado como EC e SC com as marcas comerciais Radar, Tilt, Bumper, Juno,
Alamo, Archer, Banner, Novel, Orbit, Practis, Barclay Bolt e Propimax (Tomlin, 2002).
5.6. Tebuconazole
Nome comum: tebuconazole (tebuconazol) - código FRAC: 3
Fórmula molecular: [C16H22ClN3O]
Nome químico: (RS)-1-p-chlorophenyl-4,4-dimethyl - 3 - (1H-1,2,4-triazol-1-
ylmethyl)pentan-3-ol
Em pulverização aérea é recomendado para diversos cultivos, incluindo cereais

(Puccinia spp., E. graminis, R. secalis, Septoria spp., Pyrenophora spp., C. sativus e Fusarium),
em amendoim (Micosphaerella spp., Puccinia arachidis, Sclerotium rolfsii), em canola
(Alternaria spp., Leptosphaeria maculans, Pyrenopeziza brassicae), em banana (M. Fijiensis),
em chá (Exobasidium vexans), em soja (Phakopsora pachyrhizi), em maçã (S. pannosa,
Venturia spp.), em pomáceas e fruteiras de caroço (Botryosphaeria dothidea), em videira
(U. necator), em café (H. vastatrix, Cercospora coffeicola, Mycena citricolor), em alho e cebola
(Alternaria porri, Sclerotium cepivorum), em feijão (Phaeoisariopsis griseola) e em tomate e
batata (Alternaria solani) (Ehr & Kemmitt, 2002; Tomlin, 2002). Registrado no Brasil com
as marcas comerciais Constant, Elite, Folicur PM, Folicur 200 CE, Orius 250 EC, Raxil 25,
Rival 200 EC e Triade. Em outros países é formulado como DS, EC, ES, EW, FS, GF, SC,
SE, WG, WP e WS com as marcas comerciais Folicur, Horizon, Raxil, Elite, Calao, Corail,
Folicur Solo, Gainer, Halt, Horizon arbo, Horizont, Libero Top, Raxil Líquido, Raxil R,
Silvacur C, Silvacur FH, Silvacur, Tríade, Lynx 25 e Orius (Tomlin, 2002; MAPA, 2021).
5.7. Tetraconazole
Nome comum: tetraconazole (tetraconazol) - código FRAC: 3
Fórmula molecular: [C13H11Cl2F4N3O]
Nome químico: (RS)-2-(2,4-dichlorophenyl) - 3 - (1H-1,2,4-triazol-1-yl)propyl
1,1,2,2- tetrafluoroethyl ether
Utilizado para os cultivos de beterraba açucareira (manchas foliares), cereais

(oídio, ferrugens, Septoria e Rhyncosporium), cucurbitáceas (oídio), pomáceas (oídio
e sarna), plantas ornamentais e olerícolas (oídio e ferrugens) e videira (oídio) (Ehr &
Kemmitt, 2002; Tomlin, 2002). Registrado no Brasil com as marcas comerciais Domark
100 EC e Eminent 125 EW. Registrado em outros países nas formulações EC, ME, LS
e SE com as marcas comerciais Domark, Eminent, Lospel, Buongiorno, Hokuguard,
Arpège, Arum, Defender, Fief, Greman, Juggler e Timbal (Tomlin, 2002).
5.8. Triadimenol
Nome comum: triadimenol - código FRAC: 3
Formula molecular: [C14H18ClN3O2]
Nome químico: (1RS,2RS;1RS,2SR)-1-(4-chlorophenoxy) - 3,3 - dimethyl-
-1-(1H-1,2,4- triazol-1-yl)butan-2-ol
Utilizado para controlar oídio, ferrugens e mancha de Rhynchosporium em cere-

ais e quando aplicado como tratamento de sementes controla carvão, cáries, Typhula
spp., doenças de plântulas e outros patógenos veiculados pela semente ou solo. Tam-
bém é utilizado no controle de doenças em olerícolas, ornamentais, café, lúpulo, vi-
deira, frutíferas, tabaco, cana-de-açúcar, banana e outros cultivos, principalmente
contra oídio, ferrugens e várias manchas foliares. Registrado no Brasil com as marcas
comerciais Bayfidan CE, Bayfidan 125 CE, Bayfidan 60 GR, Baytan SC, Baytan 250, Ca-
poral, Caporal WP, Photon, Shavit Agricur 250 EC. Registrado em outros países com
as formulações DP, DS, EC, EW, FS, GR, SC, WG, WP e WS com as marcas comerciais
Bayfidan, Noidio, Baytan FS, Repulse, Summit, Euro, Prodimenol, Shavit e Vydan (Ehr
& Kemmitt, 2002; Tomlin, 2002).
6. Resistência de patógenos a fungicidas triazóis

A resistência a fungicidas é definida como a alteração herdável e estável do fun-
go em resposta à aplicação do fungicida, resultando em redução da sensibilidade ao
produto, geralmente devido ao mau uso do mesmo, levando à seleção de organismos
resistentes, muitas vezes já presentes na sua população (European and Mediterrane-
an Plant Protection Organization, 1988). O termo é usado para linhagens de fungos
anteriormente sensíveis, e por meio de mecanismos de variabilidade como a mutação,
encontram-se atualmente com redução significativa de sensibilidade ao fungicida (Va-
ghefi et al., 2021; Santos et al., 2022).
No Brasil, ao se tratar de manejo de resistência, o trabalho desenvolvido por
Santos et al. (2022) chamou a atenção ao mostrar a resistência ao isolado de Cer-
cospora vindo da Bahia, apresentando resistência a molécula do fungicida a base de
estrobilurina. Diante deste cenário fica a dúvida se o mesmo vem ocorrendo com a
ferrugem do cafeeiro.
Apesar de os patógenos causadores de ferrugem serem considerados como de
médio risco quanto à resistência a fungicidas (Brent & Hollomon, 2007), alguns as-
pectos do patossistema H. vastatrix do cafeeiro podem contribuir para aumentar as
chances de a resistência ocorrer. O patógeno é geneticamente variável e produz gran-
de quantidade de esporos, facilmente dispersos através do vento. Como o cafeeiro é
perene e cultivado como monocultura em vastas extensões geográficas, vários ciclos
de vida do patógeno podem ocorrer ao longo do ano (Bragança, 2010).
Existe diferença no espectro de atividade dos diferentes fungicidas DMI’s. Relatos
de resistência em várias espécies, com alguns mecanismos já são conhecidos, entre
eles a mutação no sítio alvo Y136F no gene cyp 51 e outros (Dorigan et al., 2019). É
prudente considerar a possível resistência cruzada ocorrer entre ativos dos fungicidas
DMI utilizados contra o mesmo fungo. Os DMI’s também são fungicidas inibidores da
síntese de esterol (SBIs), mas não apresentam resistência cruzada com outras clas-
ses de SBI. Considerando os aspectos acima, os fungicidas triazóis apresentam médio
risco de resistência, necessitando dessa forma, ações de manejo para evitar a seleção
direcional ou de populações resistentes (MAPA, 2022).
Na medicina humana já existem comprovações de resistência primária de leve-
duras a derivados azóis, especialmente ao fluconazol. Esse fenômeno é bem conhecido
nas espécies Candida krusei e C. glabrata. Alterações na suscetibilidade de C. neoformans
ao fluconazol foram descritos e foi atribuído principalmente ao efluxo no qual a perda
de droga no interior celular acontece via transporte ativo e é mediada através da gli-
coproteína P ou outras proteínas como MFS (principal superfamília facilitadora). A re-
sistência ao fluconazol entre as espécies distintas de Candida começaram a ser relata-
das na literatura pouco depois do lançamento desse antifúngico. Outros mecanismos
de resistência para agentes azóis inclui: a) permeabilidade reduzida da membrane,
evitando sua absorção; b) mutação na enzima fúngica esterol 14-α demetilase, a enzi-
ma P450 citocrômica, resultando em redução da afinidade por drogas azóis; c) super-
produção da enzima P450; d) amplificação do gene CYP 51; e) alterações das enzimas
dessaturases e lesões na isomerase, entre outras. Este mecanismo de defesa seleciona
positivamente isolados resistentes, tornando os tratamentos ineficazes, necessitando
sempre de drogas mais potentes, aumento de doses, descoberta de novos grupos quí-
micos, para a cura dos pacientes (Coutinho et al., 2005).
Também há uma lista crescente de mutações associadas a resistência azólica em
Aspergillus fumigatus, na maioria dos seus isolados, com mecanismos de resistência ain-
da desconhecidos. Isso limita o uso de técnicas de PCR e exigiria o desenvolvimento de
novas ferramentas, como as baseadas em sequenciamento. Foi demonstrada a resis-
tência em pacientes com aspergiloma e doença pulmonar cavitária tratados com azóis.
A patogênese envolve a presença do paciente infectado com isolado de A. fumigatus
suscetível a azóis, posteriormente se tornando resistente devido à pressão azólica, ou
seja, a ministração consecutiva de drogas azólicas. De pacientes recebendo tratamen-
to com azol de longo prazo, a resistência ao azol em isolados de A. fumigatus foram, de
fato, descritos como contendo numerosas mutações pontuais, incluindo aquelas nos
códons 54 e 220 de cyp51A. Isso confirma o pensamento geral dos mecanismos de re-
sistência serem obtidos sob alta pressão azólica no paciente nesses ensaios (Kleinkauf
et al., 2013). Essa alta pressão, também pode ser exercida na agricultura, seguindo a
mesma hipótese para resistência.
A agricultura moderna depende cada vez mais da aplicação de fungicidas para
mitigar perdas de safras relacionadas a fungos e cumprir esse objetivo. Os inibidores
da biossíntese de esterol têm sido o grupo de fungicidas predominante no controle de
doenças fúngicas. Nesse grupo, os inibidores de demetilação (DMI; FRAC grupo G1)
provaram ser particularmente eficazes contra a ampla gama de patógenos fúngicos,
assim como na medicina e na veterinária. O desenvolvimento de fungicidas sistêmi-
cos levou a mudança no paradigma de controle porque seu movimento sistêmico na
planta criou a aplicação de fungicida orientada para o limite, usando vários modelos
de risco em apoio à otimização do tempo (Russell, 2005). Após a introdução dos benzi-
midazóis na década de 1960, a chegada dos fungicidas DMI’s pode ser vista como a se-
gunda grande onda de sistêmicos. A lista de ingredientes ativos pertencentes ao grupo
dos azóis é longa e reflete o fato do desenvolvimento ocorrendo em todas as grandes
empresas químicas presentes na época, principalmente na área médica. Apesar das
grandes semelhanças entre os diferentes azóis, cada composto tem seu próprio espec-
tro de atividade específica em patógenos de plantas alvo. Alguns azólicos são usados no
tratamento de sementes, outros apenas como produtos. Além de seu efeito fungicida,
certos azóis também compartilham propriedade reguladora do crescimento. Também
são usados na preservação da madeira. Como um dos primeiros azólicos, o imazalil
foi registrado no final da década de 1970 como tratamento de sementes amplamente
utilizado em cereais e na proteção de batatas semente ou tubérculos destinados ao
plantio. Também, foram amplamente utilizados no tratamento pós-colheita de frutas
cítricas, pomóideas e bananas, incluindo o controle de doenças de armazenamento,
como Penicillium na produção de citros. Vários outros azólicos entraram no mercado
(por exemplo, triadimefon, triadimenol ou propiconazol) durante o final dos anos 1970
e início dos anos 1980 em termos de controle de doenças foliares na produção de cere-
ais e frutas (Russell, 2005). No início da década de 1980, o procloraz foi introduzido e
rapidamente adotado na Europa para controlar a mancha ocular em cereais (Oculima-
cula yallundae), sendo o grande desafio na época devido ao aumento da resistência aos
fungicidas ao benzimidazol (Griffin & King, 1985).
Com o tempo, os primeiros azóis introduzidos foram substituídos em grande

parte por outros ingredientes ativos, do mesmo grupo, como tebuconazol (1992), di-
fenoconazol (1994), epoxiconazol (1994), bromuconazol (2000) e, a partir de 2002,
protioconazol. Esses azólicos mais novos têm sido amplamente usados para controlar
patógenos transmitidos por sementes. Depois de algum tempo sem registro de novos
azóis ativos, o mefentrifluconazol, com foco no controle da mancha de Septoria tritici
(STB, Zymoseptoria tritici), foi lançado em 2020 e também deve controlar as principais
doenças-alvo em outros segmentos da cultura (Strobel et al., 2020; Ishii et al., 2021).
Como exemplo de redução de sensibilidade constatada, cita-se o caso da bana-
neira, com o uso frequente dos triazóis no manejo da Sigatoka Negra. Nesse caso, os
fungicidas DMI são particularmente de alta relevância no controle dessa doença. De-
pendendo do país e da região de cultivo da banana, o número total de tratamentos com
fungicidas e aplicações de DMI dentro dos regimes de pulverização variam significati-
vamente e podem chegar a mais de 30 pulverizações anuais. Em pesquisa global para
sensibilidade de DMI de cerca de 600 isolados coletados entre 2011 e 2014 em Ca-
marões, Colômbia, Costa Rica, República Dominicana, Equador, Guadalupe, Martinica
e Filipinas, o número de ciclos de DMI, ou vezes que foi utilizado ou pulverizado, foi
estimado a partir de, por exemplo, 7 de 56 na Costa Rica, 13 de 30 no Equador ou 9 do
total de 11 ciclos na Martinica (Chong et al., 2021). Este uso variado e muito intensivo
de DMIs levou ao deslocamento do DMI em relação à sensibilidade da linha de base ou
a dose mínima necessária para o fungicida reduzir de forma letal a população do pa-
tógeno, inibir seu crescimento ou a germinação de seus esporos em meio de cultivo. A
sensibilidade diminuída do DMI foi descrita como baseada em várias mutações pontu-
ais no gene cyp51 de Pseudocercospora fijiensis (Cañas-Gutiérrez et al., 2009) e na super
expressão do gene cyp51 (Diaz-Trujillo et al., 2018). Os detalhes mais recentes sobre
a compreensão dos mecanismos de resistência ao DMI em populações de campo de
P. fijiensis foram recentemente resumidos (Chong et al., 2021), e a ligação aparente foi
observada entre o aumento dos valores de EC50 e o aumento da quantidade de fungi-
cidas aplicados. Com o intuito de evitar o aumento dessa sensibilidade o FRAC reforça
a recomendação de uso de fungicidas triazóis, para serem aplicados exclusivamente
em misturas e alternância com outros modos de ação não resistentes a cruzamentos.
Além disso, para esse patógeno, por ano, o máximo de oito aplicações contendo fungi-
cidas DMI é recomendado e ainda não devem ser incluídos em mais de 50% do número
total de pulverizações (Jorgensen & Heick, 2021). Em culturas anuais, como a soja,
recomenda-se o máximo de 3 aplicações.
Como já relatado em outro tópico a resistência dos DMI’s em outros cultivos como
o caso da Soja, é apenas outra constatação da necessidade de se investigar e comprovar
a ocorrência de sensibilidade em outros cultivos, permitindo a mitigação da sensibili-
dade por meio da adoção de métodos de controle compatíveis aos manejos específicos
de cada cultivo.
Ou seja, os fungicidas triazóis são empregados com frequência em diversas cul-
turas de importância agrícola, porém devem ser utilizados com alternância ou mistu-
rado a outros grupos químicos com modo de ação diferente ou ainda de multissítios.
São importantes no manejo de doenças de plantas, o qual inclui outros métodos como
o cultural, a resistência de plantas, o manejo da água e de nutrientes para constituir
barreiras de resistência horizontais entre outras tecnologias de cultivo, capazes de

fornecer alimentos seguros e contribuir para a sustentabilidade ambiental, social e
financeira do produtor rural, para fixa-lo ao campo.
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4 CAPÍTULO 4
MECANISMOS DE AÇÃO E MANEJO PARA ESTUDOS DE CASO
COM RESISTÊNCIA A FUNGICIDAS
Louise Larissa May De Mio

Heloisa Thomazi Kleina
Paulo Lichtemberg
Wagner Vicente Pereira
1. Introdução
O controle químico tem sido fundamental na prevenção de perdas por doenças
de plantas, principalmente com o desenvolvimento de inúmeros fungicidas de ação
específica desde a década de 1960. Esses produtos são elemento crítico em programas
de manejo de doenças e muitos, por serem específicos, têm propriedades protetoras e
curativas com ação sistêmica, dando aos usuários janelas de aplicação flexíveis (Kni-
ght et al., 1997; Morton & Staub, 2008). Dessa forma, o principal objetivo do controle
químico é proteger as culturas do ataque de pragas e doenças mantendo-as com a sa-
nidade em um nível aceitável.
Neste capítulo, a podridão parda de frutíferas de caroço servirá como um estudo
de caso para discorrermos sobre o monitoramento, mecanismos de ação e manejo da
resistência de fungos a fungicidas (May De Mio et al., 2008; Fischer et al., 2017; Angeli,
May De Mio & Amorim, 2017; Pereira et al., 2019). No Brasil, a doença é frequentemen-
te causada por Monilinia fructicola (Wint.) Honey que pode ocasionar severos danos,
tanto no período de colheita, quanto na pós-colheita (Keske, Amorim & May De Mio,
2011; Alves et al., 2021). Normalmente a doença inicia a partir da infecção das flores,
com posterior necrose das anteras e pistilos (Ritchie, 2000). Nos frutos, o patógeno
pode penetrar durante todas as fases de desenvolvimento, ficando latente e expres-
sando sintomas destas infecções ao longo do armazenamento e comercialização (Tho-
mazi-Kleina et al., 2022). Inicialmente os frutos apresentam pequenas lesões casta-
nhas que evoluem para manchas marrons e, com o passar do tempo, ficam cobertos
por uma massa de esporos, tornando-os mumificados devido a desidratação dos teci-
dos (Ogawa, Zehr & Biggs, 1995). A infecção das flores e frutos (Figura 1) é altamente
dependente da duração da umidade e da temperatura. A doença é mais severa nas re-
giões Sul e Sudeste do Brasil por possuírem condições adequadas ao desenvolvimento
do patógeno.
56
CAPÍTULO 4 - MECANISMOS DE AÇÃO E MANEJO PARA ESTUDOS DE CASO COM RESISTÊNCIA A FUNGICIDAS
Fonte: Louise L. May de Mio
Figura 1. Sintomas de queima das flores e de podridão parda dos frutos em pessegueiro.
O controle da podridão parda é baseado na aplicação de fungicidas desde a floração até

a colheita. No Brasil, o número de pulverizações por safra para o controle da podridão parda
pode variar muito a depender do inóculo inicial da área, idade do pomar, clima, cultivar, den-
tre outros fatores. No geral, os produtores realizam de duas até oito aplicações por safra (May
De Mio, Luo & Michailides, 2011; Pereira et al., 2019). Atenção maior deve ser dada em regi-
ões que os mesmos produtos indicados para controle da podridão parda são utilizados para
manejo da ferrugem do pessegueiro; nesta situação, frutos mumificados presentes no pomar
podem ser expostos a frequentes pulverizações de fungicida de um mesmo grupo químico,
elevando ainda mais a pressão de seleção de indivíduos resistentes a eles (May De Mio, Luo &
Michailides 2011).
Os fungicidas sistêmicos inibidores da desmetilação (IDMs), inibidores da qui-
nona externa (IQes) e o grupo do metilo benzimidazol carbamatos (MBCs) são os mais
utilizados para o controle da doença. Os IDMs têm o seu modo de ação dado pelo im-
pedimento no processo de formação do ergosterol em fungos filamentosos, levando ao
rompimento da membrana e extravasamento do conteúdo celular, causando a morte
do organismo (Joseph‐Horne & Hollomon, 1997; Sanglard et al., 1998; Oliver & Hewitt,
2014). Os IQes interferem na produção de energia (ATP) em uma das etapas do me-
tabolismo primário comum às células fúngicas. Já os MBCs são fungicidas orgânicos,
sistêmicos e de alta seletividade em que o mecanismo de ação se baseia no comprome-
timento da integridade das tubulinas. Esses três grupos de fungicidas, por serem de
ação específica, podem ter sua eficiência reduzida ao serem frequentemente expostos
nas populações do patógeno.
A seleção de patógenos resistentes aos fungicidas reduz a eficácia do manejo das
doenças e, consequentemente, acarreta perdas econômicas aos produtores (Dekker,
1987). Por isso, o conhecimento sobre dinâmica da evolução de populações resisten-
tes, representam um importante passo para prolongar a eficácia dos fungicidas.
O objetivo desse capítulo foi elucidar o desenvolvimento de resistência de es-
pécies de Monilinia causadoras de podridão parda em frutíferas de caroço a fungici-
das, com ênfase no Brasil, englobando o modo de ação, mecanismos da resistência,
fatores que afetam a seleção para resistência aos fungicidas e estratégias de manejo
antirresistência.
2. Modo de ação dos principais fungicidas utilizados

no controle da podridão parda
2.1. Fungicidas IDMs:
Particularmente, os inibidores da desmetilação listados no grupo G, classe IBE 1
do Comitê de Ação à Resistência de Fungicidas (FRAC), tem como sítio específico de
ação a enzima C14α desmetilase (enzima Cyp51) do citocromo P450, que catalisa pro-
cessos oxidativos necessários na formação do ergosterol (Shapiro, Robbins & Cowen,
2011; FRAC, 2016). Os fungicidas azóis inibidores da C14α desmetilase agem por meio
de um átomo livre de nitrogênio localizado no anel heterocíclico N-2 (imidazol) ou N-3
(triazol) que se liga ao átomo de ferro-hêmico da enzima do citocromo P450, inibindo
o acesso aos substratos necessários para sua função (Oliver & Hewitt, 2014). A partir
desta inibição, ocorre um acúmulo de esteróis tóxicos do grupo 14α-metilo (lanosterol
e 14α-metil-3-6-diol), produzidos pela Δ-5,6-desaturase, interferindo com as funções
do ergosterol como componente predominante da membrana celular (Lupetti et al.,
2002). Sendo assim, o estresse causado na membrana da célula resulta no aumento de
sua permeabilidade, causando o extravasamento de conteúdos intracelulares e, con-
sequentemente, limitando o crescimento fúngico (Reis, Reis & Carmona, 2010).
2.2. Fungicidas IQes:
Os inibidores da quinona externa apresentam amplo espectro de ação, alta fungi-
toxicidade inerente, longo período residual, além de baixa toxicidade ambiental (Sie-
rotzki, 2015). A classe dos inibidores da quinona externa engloba os seguintes grupos
químicos: estrobilurinas, famoxadona, fenamidona e pyribencarb (Leadbeater, 2012).
Por interferir no metabolismo primário, essa classe de fungicidas apresenta amplo es-
pectro de ação sobre diferentes filos do reino Fungi, como Basidiomycota e Ascomyco-
ta (Sierotzki, 2015). Dentro do grupo das estrobilurinas há diferentes princípios ativos
produzidos por diferentes fabricantes: azoxistrobina, piraclostrobina, trifloxistrobina
e cresoxim-metílico. Essas moléculas atuam em um processo específico da respiração
fúngica, pois ligam-se ao sítio da quinona oxidase externa do citocromo b (complexo
III) e inibem o transporte de elétrons na mitocôndria, impedindo a formação de ATP
(Leadbeater, 2012).
2.3. Fungicidas MBCs:
Os fungicidas MBCs atuam como inibidores específicos ligando-se às moléculas
de tubulina, interrompendo a divisão da célula (FRAC, 2016). As tubulinas são prote-
ínas globulares que compõem os microtúbulos que são constituídos principalmente
por duas cadeias polipeptídicas de estruturas semelhantes, a alfa (α) e a beta-tubulina
(β). Os microtúbulos são responsáveis pela manutenção da forma e da organização ce-
lular e estão diretamente envolvidos na formação do fuso mitótico e consequentemen-
te na segregação de cromossomos durante a divisão celular em eucariontes (Mckean,
Vaughan & Gull, 2001).
Para a formação dos microtúbulos ocorre a ligação entre GTP (guanosina trifosfa-
to) e os dímeros de tubulina, estabilizando assim a forma polimérica. Os microtúbulos
estão em constante reorganização, crescendo em uma extremidade devido à polimeri-
zação dos dímeros de tubulina e diminuindo na outra extremidade em decorrência da
despolimerização (Junqueira & Carneiro, 1997).
Devido à ação específica desses fungicidas existe maior propensão à resistência
para estes compostos químicos, ao contrário do que ocorre em fungicidas que atuam
em vários pontos do metabolismo. Em fungicidas sítio-específicos, como benzimi-
dazóis e tiofanatos, uma única mutação pode levar a incapacidade do fungicida em
se ligar ao ponto de ação nos fungos (McGrath, 2004). Mutações no gene da beta-tu-
bulina, que resultam em sequências alteradas de aminoácidos nos sítios de ligação
ao MBC, vêm sendo associadas à resistência aos MBCs em diversos microrganismos,
dentre eles, fungos do gênero Monilinia (Malandrakis, Markoglou, & Ziogas, 2012;
Chen et al., 2014).
3. Mecanismos de resistência aos fungicidas

No geral a resistência é transmitida geneticamente e resulta de uma ou mais
mutações, que podem provocar alteração no sítio alvo bioquímico, fazendo com que
a ligação ao fungicida não aconteça (FRAC, 2016). Além deste aspecto, outros fatores
estão associados à resistência, como o uso intensivo destes produtos e a existência de
estirpes resistentes na população original (Delp, 1980).
3.1. Fungicidas IDMs:
A resistência de fungos fitopatogênicos aos fungicidas azóis é de natureza quanti-
tativa, apresentando uma distribuição unimodal da sensibilidade que eventualmente
muda devido ao aumento da frequência de fenótipos/genótipos resistentes na popula-
ção (Linhares & Ghini, 2001; Reis, Reis & Carmona, 2010). Sua natureza é poligênica,
resultante de uma interação positiva de vários genes, contribuindo para diferentes ní-
veis de resistência (Lupetti et al., 2002). Tipicamente, o aumento da dose do fungicida
ou sua substituição por produtos de maior atividade intrínseca são muitas vezes sufi-
cientes para obter novamente o controle em situações de sensibilidade reduzida (Holb
& Schnabel, 2007).
Em M. fructicola, o mecanismo mais conhecido de resistência aos triazóis é a su-
perexpressão do gene MfCyp51 que codifica a enzima C14α desmetilase, alvo deste fun-
gicida. Estudos demonstraram que a presença de uma inserção de 65-pb (elemento
Mona) na região montante deste mesmo gene promove o aumento do número de có-
pias da enzima alvo para triazóis (Luo et al., 2008). O elemento Mona foi encontrado
em vários isolados de M. fructicola em importantes regiões produtoras de pêssegos nos
Estados Unidos, sendo importante monitorá-lo na genotipagem de isolados resisten-
tes para estas populações (Villani & Cox, 2011; Chen et al., 2013). No Brasil, o elemento
Mona não está relacionado aos fenótipos resistentes de M. fructicola ao fungicida tebu-
conazol (Lichtemberg et al., 2017). Entretanto, foi notado aumento da expressão do
MfCyp51 após indução subletal de tebuconazol em micélio de M. fructicola e identificada
mutação pontual G461S no gene MfCYP51 que confere resistência de populações brasi-
leiras de M. fructicola ao tebuconazol.
A alteração do alvo de ação ou superexpressão genética por mutação é um po-
deroso mecanismo de resistência aos fungicidas (Oliver & Hewitt, 2014), mas nem
sempre resultam em correspondente troca de aminoácidos ligados aos fenótipos re-
sistentes (Parker et al., 2006; Cox, Bryson & Schnabel, 2007). Na China, isolados de
M. fructicola com fenótipos resistentes ao fungicida IDM SYP-Z048 (derivado do oxazol)
foram relacionados aos genótipos contendo a mutação Y136F da MfCyp51, causando a
substituição do aminoácido tirosina pela fenilalanina (Chen et al., 2012).
As proteínas do ABC (do inglês ATP-binding cassete transporter) e maiores facili-
tadores (do inglês major facilitator - MF) representam as duas classes mais importan-
tes de transportadores de drogas envolvidos na resistência de fungos aos azóis. Apesar
de essas classes utilizarem a energia do ATP para sua ativação, o MF age pelo efluxo
de substâncias através das membranas, enquanto as proteínas ABC incluem ambos os
mecanismos de bombeamento, influxo e efluxo (Shapiro, Robbins & Cowen, 2011). A
resistência a algumas drogas pode estar associada com a regulação ascendente de ge-
nes codificando o efluxo de substâncias da célula (Lupetti et al., 2002). Este mecanis-
mo foi estudado nas leveduras Candida albicans, C. glabrata, e Saccharomyces cerevisiae,
e fungos Aspergillus nidulants, Magnaphorte grisea, e Mycosphaerella graminicola, servindo
de referência para estudos em M. fructicola (Theodoulou, 2000; Lupetti et al., 2002; Sch-
nabel, Dai & Paradkar, 2003; de Waard et al., 2006; Shapiro, Robbins & Cowen, 2011).
Com a clonagem do gene MfABC1 (4,380-pb) em M. fructicola, Schnabel, Dai & Pa-
radkar (2003) demonstraram que fenótipos com sensibilidade reduzida aos triazóis
miclobutanil e propiconazol apresentam maiores números de cópias deste gene do
que isolados sensíveis, ambos tratados com doses crescentes dos fungicidas. Além dis-
so, esse estudo revelou que o transporte de drogas em M. fructicola é mediado pela pro-
teína ABC do gene MfABC1, a partir da identificação de sequências de aminoácidos e
sua similaridade com sequências codificadas por gene similares em outros patógenos
(Schnabel, Dai & Paradkar, 2003). Sendo assim, além do gene MfCyp51, o gene MfABC1
passou a ser um considerado como um dos mecanismos de resistência para M. fructi-
cola (Schnabel, Dai & Paradkar, 2003; Luo & Schnabel, 2008). No Brasil, o gene MfABC1
apresentou aumento do número de cópias em alguns isolados resistentes, após a indu-

ção de 0,5 e 1 µg/ml de tebuconazol, porém com uma frequência inferior à expressão
obtida pelo gene MfCyp51, demonstrando ter menor importância na resistência de M.
fructicola ao fungicida triazol (Lichtemberg et al., 2017).
Em isolados com resistência múltipla a triazóis e benzimidazóis, o sequencia-
mento do gene MfCyp51 e o estudo da expressão do gene MfABC1 não evidenciaram ne-
nhuma relação ao fenótipo encontrado, sugerindo a existência de outros mecanismos
afetando a sensibilidade de isolados de M. fructicola aos fungicidas triazóis (Chen, Liu
& Schnabel, 2013).
3.2. Fungicidas IQes:
O principal mecanismo relacionado com resistência de fungos a fungicidas de sí-
tio-específico, como as estrobilurinas, é a alteração (mutação) no sítio de ação. A maior
parte dos relatos de isolados resistentes a estrobilurinas indica que a mutação é mo-
nogênica (Bolton, Rivera & Secor, 2013). As mutações em um único ponto no gene do
citocromo b (cyt b) são os mecanismos mais associados com a resistência às estrobilu-
rinas. A mutação que resulta em maior fator de resistência (completa ou qualitativa),
associada à total falta de controle da doença no campo, corresponde à mudança de
glicina para alanina no códon 143 (G143A). Essa mutação não produz efeito negativo
na atividade enzimática e, consequentemente, na adaptabilidade dos isolados (Gisi et
al., 2002; Leadbeater, 2012).
Outras substituições, como a fenilalanina para leucina no códon 129 (F129L) e
de glicina para arginina no códon 137 (G137R), são relatadas no cyt b, mas expressam
moderada (parcial) resistência, de tal forma que os patógenos com este tipo de muta-
ção são controlados com as doses recomendadas de estrobilurina (Fernández-Ortuño
et al., 2008).
Além das mutações, há outros mecanismos associados à redução na sensibili-
dade dos patógenos às estrobilurinas (resistência quantitativa), os quais podem não
conferir a condição de resistência prática (Köller et al., 2004), como a via alternativa
de respiração (via AOX) e o efluxo do fungicida, entre outros (Dowling, 2015). Esses
mecanismos necessitam de mais estudos, principalmente em patógenos que possuem
o íntron tipo I, imediatamente após o códon 143 no cyt b. Nesses patógenos, a substitui-
ção do nucleotídeo no códon 143 impede que ocorra o splicing para a formação do RNA
mensageiro (Sierotzki, 2015). Como consequência, ocorre deficiência no processo de
síntese de proteína, a qual é letal ao fungo e a resistência não se desenvolve (Fernán-
dez-Ortuño et al., 2008).
No Brasil. isolados de M. fructicola apresentaram o íntron do tipo I após o códon
143 do gene cyt b (Primiano et al., 2017). Essa característica parece ser frequente na
espécie M. fructicola, pois também foi descrita em isolados dos Estados Unidos, China,
Austrália e Nova Zelândia (Luo et al., 2010; Miessner & Stammler, 2010; Hily et al.,
2011). Assim como notado em outras regiões do mundo, os isolados de M. fructicola
brasileiro apresentam uma região intrônica após o códon 143 do gene cyt b. Por terem
essa característica, tudo leva a crer que a mutação G143A não seja importante para a
redução na sensibilidade de M. fructicola aos fungicidas QoI. Da mesma forma, não

existe qualquer evidência de mutações no gene cyt b que confere a redução na sensi-
bilidade do patógeno a esses fungicidas (Pereira et al., 2016). Embora não haja evi-
dências de mecanismos de resistência de M. fructicola aos fungicidas QoI, trabalhos
têm evidenciado mudança nos valores de CE50 (concentração efetiva capaz de inibir
50 % do crescimento ou germinação da população patogênica) de M. fructicola à azo-
xistrobina, aumentando de 0,05 μg.ml-1 em 2002 para 0,44 μg.ml-1 em 2008 (May De
Mio et al., 2008).
3.3. Fungicidas MBCs:
No grupo dos fungicidas MBCs as mutações que ocorrem no gene da beta-tubuli-
na levam a alterações nas sequências de aminoácidos modificando os sítios de ligação
das proteínas. Essas mutações reduzem ou impedem a ligação dos fungicidas benzi-
midazóis e tiofanatos a beta-tubulina.
Em Monilinia, mutações no gene beta-tubulina estão correlacionadas à resistên-
cia aos MBCs. Substituições de nucleotídeos nos códons 6 e 198 foram associadas com
diferentes padrões de resistência em M. fructicola (Ma, Yoshimura & Michailides, 2003).
No códon 6, a substituição de uma de citosina por timina (CAT → TAT) codifica o amino-
ácido tirosina (TAT) no lugar de histidina (CAT), conferindo o fenótipo de baixa resis-
tência (Low resistance - LR). No códon 198, a troca de adenina por citosina (GAA → GCA)
resulta em alanina (GCA) ao invés de ácido glutâmico (GAA), caracterizando o padrão
de alta resistência (High resistance – HR). A partir destas observações foi desenvolvida
uma PCR específica para diferenciar os dois padrões de resistência. Fenótipos sensí-
veis apresentam os nucleotídeos CAT e GAA nos códons 6 e 198, respectivamente. Em
LR, observa-se no códon 6 a sequência TAT, enquanto em HR, no códon 198 existe a
sequência GCA. Na população brasileira foram identificados indivíduos com padrões
de resistência e mutações já descritas nos códons 6 e 198, com maior frequência de
isolados com baixa resistência (2,5% em HR e 35,9% LR) (May De Mio et al., 2008).
A mutação E198A no gene da beta-tubulina em isolados de M. fructicola foi des-
crita na da Carolina do Sul nos Estados Unidos (Zhu et al., 2010). A mesma mutação
foi igualmente descrita em isolados da China (Chen et al., 2014) e na Europa (Weger et
al., 2011). Ma et al. (2005), em estudo com isolados da Califórnia, relataram que uma
mutação no códon 240 em M. laxa leva a substituição de uma leucina por fenilalanina,
conferindo baixa resistência a benomil. Em M. laxa de pomares das regiões central e
norte da Grécia, mutação no códon 198 foi relacionada a alta resistência (Malandrakis,
Markoglou, & Ziogas, 2011).
4. Fatores afetando a seleção de isolados resistentes
4.1. Intensidade de pressão de fungicida

A pressão de seleção exercida pelo fungicida é um dos principais fatores para
a elaboração de estratégias antirresistência, compreendendo fatores genéticos, bio-
lógicos e operacionais. É diretamente proporcional às doses e frequência de apli-
cações, ao grau de cobertura obtido e à persistência na cultura ou no solo (Ghini &
Kimati, 2000).
A população do patógeno apresenta variações na sensibilidade, as quais são
inerentes à espécie em questão. A resistência quantitativa é difícil de ser confirmada
em campo e mesmo em laboratório, devido à mudança gradual que pode ocorrer na
sensibilidade de isolados a um determinado fungicida. Assim, para detectar a mu-
dança do comportamento da população é necessário monitorar um grande número
de isolados em anos consecutivos de uma dada região. Os IDMs são considerados
de médio risco para o desenvolvimento de resistência, a qual é quantitativa (FRAC,
2016). No caso de M. fructicola nos Estados Unidos, isolados com sensibilidade re-
duzida ao propiconazol foram observados após três anos de uso do fungicida, mas a
dificuldade no controle foi relatada apenas 5 anos mais tarde (Villani & Cox, 2011).
No Brasil, observou-se ampla distribuição da sensibilidade de isolados de M. fructico-
la para o tebuconazol, e esta foi diretamente proporcional ao número de aplicações
deste fungicida (May De Mio et al., 2008).
Estas diferenças observadas entre os triazóis (tebuconazol e propiconazol) po-
dem ser explicadas pelas variações na afinidade entre o ingrediente ativo e o sítio de
ação no patógeno. Portanto, essa afinidade pode ser determinante para perda da sen-
sibilidade de patógenos aos fungicidas. Enquanto a resistência aos triazóis se tornou
comum em algumas localidades, em outras áreas, diferentes populações de Monilinia
se mantiveram predominantemente sensíveis (Martini, Guidarelli & Mari, 2012).
O risco de seleção de populações resistentes está relacionado com característi-
cas do fungicida, como, por exemplo, modo de ação específico, alta persistência da
atividade, e características do patógeno, como alta variabilidade genética, esporula-
ção abundante, tempo de geração curto e alta adaptabilidade dos isolados resisten-
tes (Leadbeater, 2012). Além desses fatores, características da situação de produção
e do manejo das doenças, como pulverizações do mesmo ingrediente ativo ou grupo
químico de forma frequente para o controle de patógenos também aumentam esse
risco. A elevada frequência do uso de IQes pode proporcionar uma mudança na dis-
tribuição da sensibilidade do fungo ao fungicida, selecionando os resistentes, e pode
gerar menor diversidade genética na população (Grünwald et al., 2006). O monitora-
mento de M. fructicola em relação ao fungicida azoxistrobina deve ser contínuo e es-
tratégias antirresistência devem ser intensificadas, pois a redução na sensibilidade
vem sido observada e os isolados com sensibilidade reduzida apresentaram a mes-
ma adaptabilidade e habilidade competitiva que isolados altamente sensíveis (May
De Mio et al., 2008; Primiano et al., 2017).
Experimentos para verificar a influência de intensas pulverizações de um mes-

mo fungicida na população patogênica devem ser realizados em mais de uma safra e
em diversas localidades para abranger a ocorrência dos processos evolutivos, como
a mutação nos códons associados à resistência.
4.2. Adaptabilidade de isolados resistentes

O risco de aumento de uma população de fungos resistentes a fungicidas é fre-
quentemente associado à sua capacidade de adaptação na ausência da pressão de se-
leção (Reis, Reis & Carmona, 2010). A persistência de populações resistentes no campo
e sua implicação no controle de doença estão relacionadas à preservação e estabilidade
da resistência, à adaptabilidade in vitro e in vivo e à habilidade competitiva dos isolados
na ausência do fungicida. O conhecimento destas características é essencial para es-
tabelecer estratégias antirresistência, pois o mecanismo de resistência do fungo pode
ou não ocasionar um custo adaptativo para o patógeno. A adaptabilidade ou fitness,
de um isolado resistente é sempre comparativa à de isolados selvagens e consiste na
capacidade do patógeno se desenvolver, reproduzir e sobreviver no ambiente na au-
sência do fungicida (Ghini & Kimati, 2000). Caso os isolados resistentes possuam uma
menor adaptabilidade que os sensíveis, a estabilidade da resistência e sua seleção em
uma população serão reduzidas, facilitando o manejo da doença com estratégias an-
tirresistência (Leadbeater, 2012). Por outro lado, se isolados resistentes apresentarem
alta adaptabilidade em relação aos isolados sensíveis, o uso do fungicida é ameaçado e
diferentes estratégias antirresistência devem ser adotadas.
A adaptabilidade de isolados resistentes em relação a sensíveis pode ser avaliada
por meio de métodos aplicados in vitro ou in vivo em cada isolado separadamente. Um
conjunto de diferentes variáveis pode ser utilizado para medir a adaptabilidade, como,
por exemplo, a taxa do crescimento micelial, a esporulação, a germinação, a sensibi-
lidade osmótica, o período de latência, a incidência da doença e o diâmetro da lesão
(Karaoglanidis, Luo & Michailides, 2011). Os estudos in vivo são importantes, pois há
casos em que os isolados resistentes e sensíveis apresentam a mesma adaptabilidade
in vitro, mas exibem diferenças in vivo. Mais recentemente, Lichtemberg et al. (2020)
demonstraram o uso de protocolos bioquímicos para testar a adaptabilidade de isola-
dos resistentes de Alternaria alternata a diversos ingredientes ativos de succinato desi-
drogenase. A partir do teste de respiração mitocondrial, foi possível identificar menor
adaptabilidade em isolados mutantes. Estes resultados confirmam os obtidos em tes-
tes in vitro realizados para os mesmos isolados.
Outra forma de avaliar a adaptabilidade de isolados com níveis diferentes de sen-
sibilidade a um determinado fungicida é confrontá-los por uma ou mais gerações na
ausência da pressão de seleção. Nesse caso, mede-se a habilidade competitiva dos iso-
lados. Experimentalmente, promove-se uma competição entre isolados resistentes e
sensíveis, misturando-os em proporções conhecidas e avaliando o comportamento re-
sultante ao longo do tempo (Karaoglanidis, Luo & Michailides, 2011). Os testes de habi-
lidade competitiva entre isolados resistentes e sensíveis fornecem outras informações
sobre adaptabilidade, pois os fungos fitopatogênicos podem apresentar estabilidade
da resistência na ausência do fungicida quando estudados isoladamente, por exemplo

apresentam maior taxa de crescimento ou maior reprodução, mas não serem compe-
titivos quando misturados com isolados sensíveis. Em muitos casos, os isolados resis-
tentes a um determinado fungicida são incapazes de competir com isolados sensíveis
se houver redução ou ausência da pressão de seleção (Oliver & Hewitt, 2014).
Os estudos de habilidade competitiva entre isolados resistentes e sensíveis ao
longo do tempo, em diferentes gerações do patógeno, devem ser realizados em condi-
ções com a maior homogeneidade possível, por exemplo, ambiente com temperatura
e umidade controladas, idade do inóculo semelhante e uso do mesmo cultivar. A mu-
dança do cultivar entre uma geração e outra pode influenciar o resultado da competi-
ção entre os isolados (Zhan & McDonald, 2013). Ao utilizar a mesma cultivar, o estado
fisiológico da planta ou do fruto também pode influenciar no resultado, assim, uma
alternativa para testes em pós-colheita é a substituição de frutos in natura por frutos
processados, por exemplo pêssego enlatado (Pariaud et al., 2009). Do ponto de vista
prático, o uso de frutos processados é vantajoso, pois permite que experimentos sejam
conduzidos em qualquer época do ano, uma vez que a maioria das culturas frutíferas
tem sua safra limitada a apenas alguns meses.
Apesar dos experimentos de habilidade competitiva fornecerem informações que
auxiliarão em estratégias antirresistência, os métodos de avaliação são limitados e, de
modo geral, obtidos em ambiente controlado. A competição em condições de campo,
apesar de relevante, é pouco utilizada. Há poucos estudos de análise espaço-temporal
e de persistência na safra e na entressafra dos isolados resistentes e há necessidade de
se desenvolverem avaliações mais precisas (Zhan & McDonald, 2013)
No Brasil, observou-se que isolados de M. fructicola com baixa sensibilidade a te-
buconazol apresentaram desvantagens frente a isolados sensíveis quanto a sua capa-
cidade de esporulação, tamanho de lesão e período de incubação (Lichtemberg et al.,
2019). Fato relevante é que esses dados foram obtidos em condições controladas de
laboratório, assim estudos em campo são importantes para avaliar a relevância práti-
ca destes estudos.
Com relação ao IQEs, isolados de M. fructicola com sensibilidade reduzida à azoxis-
trobina mantiveram suas características originais, mesmo após dez ciclos consecutivos,
na ausência do fungicida (Primiano, et al., 2021a). A mutação G143A parece não ser im-
portante para M. fructicola em razão da região intrônica após o códon 143 do gene cyt b.
Desta forma, outras mutações no cyt b, além da F129L e G137R, podem estar atuando
nessa adaptabilidade do patógeno aos fungicidas QoI.
Já no caso dos MBCs, a adaptabilidade de isolados resistentes tem sido semelhante
à de isolados sensíveis. Egüen, Melgarejo & De Cal (2015) observaram isolados de M. fruc-
ticola com diferentes fenótipos de resistência múltipla aos fungicidas tiofanato-metílico,
iprodione e ciproconazol. De acordo com resultados de testes de competitividade, obser-
vou-se que indivíduos com alguma resistência foram tão competitivos quanto aqueles
isolados sensíveis aos três fungicidas. No geral, isolados com resistência ao tiofanato-
-metílico eram igualmente competitivos.
5. Resistência múltipla, resistência cruzada e eficiência

de fungicidas inibidores da desmetilação em isolados
brasileiros de Monilinia fructicola
A resistência é transmitida geneticamente e resulta de uma ou mais mutações
no fungo alvo (Hollomon, Butters & Kendall, 1997). Vários aspectos e conceitos são
importantes em resistência de fungos a fungicidas. Em termos de manejo da resis-
tência é importante conhecer os termos resistência múltipla e resistência cruzada. A
resistência múltipla refere-se à ocorrência de mais um mecanismo de resistência do
fitopatógeno aos fungicidas de grupos químicos distintos, e se caracteriza como um
problema complexo e de difícil solução. Já a resistência cruzada ocorre quando o mi-
croorganismo apresenta resistência a dois ou mais fungicidas que possuem o mesmo
mecanismo de ação ou que apresentem similaridade química (Ghini & Kimati, 2000).
De maneira prática, a resistência cruzada ocorre quando dois ou mais fungicidas do
mesmo grupo químico são aplicados de maneira contínua no campo.
Como exemplo, vamos abordar o estudo de caso sobre resistência cruzada e a
eficiência de fungicidas inibidores da desmetilação em isolados brasileiros de M.fru-
ticola. Neste estudo, Dutra et al. (2020) testaram a sensibilidade de 93 isolados de M.
fructicola coletados de pomares brasileiros ao tebuconazol, propiconazol, protioco-
nazol e miclobutanil. Os isolados foram analisados separadamente de acordo com a
presença ou ausência da mutação G461S no gene MfCYP51, determinada por teste
alelo-específico. Os valores médios de CE50 para mutantes G461S e isolados do tipo
selvagem foram respectivamente 8,443 e 1,13 µg/ml para miclobutanil, 0,236 e 0,026
µg/ml para propiconazol, 0,115 e 0,002 µg/ml para protioconazol e 1,482 e 0,096 µg/
ml para tebuconazol. As curvas de distribuição de densidade de sensibilidade ao IDM
para ambos os genótipos mostraram que as curvas de miclobutanil e protioconazol
foram principalmente deslocadas para resistência e sensibilidade, respectivamente.
Resistência cruzada incompleta foi detectada entre propiconazol e tebuconazol em
ambas as populações de tipo selvagem (r = 0,45) e G461S (r = 0,38). Não foi observada
sensibilidade cruzada entre os isolados do tipo selvagem ao protioconazol e os outros
IDMs testados. Tratamentos fungicidas em frutos destacados inoculados com genóti-
pos de M. fructicola mostraram diferenças significativas na eficácia de IDM quando os
frutos foram inoculados com isolados do tipo selvagem e G461S. As aplicações prote-
toras com protioconazol foram mais eficazes para o controle de G461S e isolados do
tipo selvagem em comparação com o tebuconazol. As aplicações curativas com tebu-
conazol foram mais eficazes na redução da incidência e tamanho da lesão de isolados
G461S. A esporulação ocorreu apenas para isolados G461S tratados com tebuconazol
sob tratamentos curativos e preventivos.
Com sensibilidade reduzida aos IDMs e resistência cruzada incompleta, este es-
tudo forneceu evidências de diferenças entre o desempenho dos triazóis contra isola-
dos de M. fructicola do Brasil. Esses resultados servirão de base para recomendações de
uso racional de IDMs, visando retardar o aparecimento de resistência a fungicidas no
controle da podridão parda. Além disso, os autores forneceram dados de linha de base
para monitorar a resistência ao protioconazol em populações de M. fructicola no futuro.
Quando a resistência é detectada em populações de campo e resulta em falha no

controle, resistência prática, o manejo da doença depende de uso de diferentes grupos
químicos alternados, eficiência de diferentes fungicidas e uso de multissítios, inter-
calados ou em mistura com fungicidas sistêmicos. Por exemplo, Dutra, Pereira & May
De Mio (2019) avaliaram a sensibilidade de M. fructicola ao iprodione usando doses
e concentrações discriminatórias que resultaram em valores de inibição de 50% do
crescimento micelial (CE50). No total, 174 isolados coletados nas principais áreas de
produção de pêssego foram caracterizados quanto à sensibilidade a fungicidas. A efi-
cácia do controle da doença foi determinada comparando a inibição da lesão em frutos
tratados com iprodione com aqueles sem o tratamento com fungicida. Não foram en-
contrados fenótipos resistentes na população de M. fructicola e 71,8% dos isolados fo-
ram extremamente sensíveis ao iprodione. Os valores de CE50 dos isolados variaram
de 0,13 a 1,01 μg/mL. A eficácia do controle da doença em frutos feridos e não feridos
foi superior a 85% proporcionando um controle eficiente em condições controladas.
Esses resultados sugerem que o fungicida iprodione pode ser integrado em programas
de manejo de doenças para evitar o estabelecimento de populações resistentes, como
já relatado para outros fungicidas. Este é o primeiro estudo que expõe a sensibilidade
de M. fructicola ao iprodione nas principais regiões produtoras brasileiras. Portanto,
este fungicida deve ser mantido no manejo da doença, principalmente em áreas já
estabelecidas com populações resistentes a outros grupos químicos.
6. Manejo para estudo de caso com resistência a

fungicidas
No caso da M. fructicola, a manutenção de boa fertilidade do solo, a poda de limpe-
za de inverno, a remoção de frutos mumificados do solo e das árvores figuram entre as
práticas culturais mais importantes na redução do nível de inóculo dentro dos poma-
res de frutas de caroço (Ogawa, Zehr & Biggs, 1995) entre os ciclos de cultivo. Porém, é
necessário garantir que esse material seja devidamente destruído, queimado ou enter-
rado (May De Mio, Garrido & Ueno, 2004), evitando-se assim a formação de apotécios
em frutos caídos no solo (Zehr, 1982) ou ainda, a reativação das múmias nas árvores
como fontes de inóculo primário para infecções florais.
Entretanto, estes procedimentos isolados não são suficientes para controlar
a doença, por isso é preconizado que seja realizado um tratamento de inverno de
natureza erradicante com produtos com ação multissítio, com produtos à base de
enxofre e cúpricos (Fortes & Martins, 1998). Durante o ciclo vegetativo da cultura
são recomendadas pulverizações no período da floração e no período da pré-colheita
dos frutos alternando ingredientes ativos de diferentes grupos químicos e utilizando
produtos multissítio no manejo. O número de pulverizações em cada fase dependerá
do inóculo do ano anterior e do clima; variando também entre as diferentes regiões
produtoras do Brasil.
Práticas de manejo de fungicida devem visar a diminuição da pressão de seleção

dos fungicidas sobre a população dos patógenos (May De Mio, Garrido & Ueno, 2004).
O intenso uso de fungicidas direcionados para controle da podridão parda e demais
doenças no pessegueiro, associado a rápida reprodução e quantidade de propágulos
que o fungo M. fructicola produz, eleva o risco para redução da sensibilidade ou mesmo
resistência deste patógeno aos fungicidas. Portanto, o manejo desta doença deve con-
siderar estratégias antirresistência para que a frequência dos isolados resistentes não
aumente no campo.
No geral algumas diretrizes devem ser seguidas para evitar a seleção de isola-
dos resistentes: utilizar fungicidas com ação sistêmica e ação protetora em mistura;
utilizar fungicidas mais específicos no início da epidemia e fungicidas multissítio
no final do ciclo da cultura; utilizar a dose, a época e o intervalo de aplicação reco-
mendados no rótulo; utilizar diferentes métodos de controle de doenças (por exem-
plo, resistência genética, controle cultural, biológico, entre outros); evitar uso como
erradicante e preconizar a rotação de fungicidas com mecanismo de ação distintos
(Bartlett et al., 2002).
No caso dos IDMs, quando o monitoramento da sensibilidade de espécies de Mo-
nilinia indica uma mudança no sentido da resistência, associada à falha no controle no
campo, significa que estratégias antirresistência devem ser implementadas para pro-
longar a longevidade e efetividade do uso dos fungicidas. No decorrer da safra, deve-se
evitar o uso erradicante com fungicidas IDMs, além de adotar práticas da produção
integrada e utilizar misturas ou aplicações alternadas de fungicidas com resistência
cruzada negativa (May De Mio, Garrido & Ueno, 2004; Reis, Reis & Carmona, 2010).
Em estudos de fitness em laboratório com isolados brasileiros foi investigado os
componentes de sensibilidade de inibidores de fungicida de desmetilação (IDM-te-
buconazol) para dois genótipos de sensibilidade diferentes de M. fructicola (mutantes
G461S e isolados do tipo selvagem). Os resultados não mostraram efeito de transfe-
rências sucessivas na sensibilidade ao tebuconazol de isolados com a mutação G461S,
a resistência permanecia estável, entretanto, os isolados resistentes demonstraram
uma desvantagem de aptidão em relação aos isolados do tipo selvagem. Isolados do
tipo selvagem apresentaram maiores taxas de germinação e capacidade de crescimen-
to micelial; com lesões maiores em frutos e produzindo mais esporos. Os resultados
obtidos neste estudo indicaram ser possível o manejo da resistência ao tebuconazol
em pomares de frutas com caroço no Brasil (Lichtemberg et al., 2019).
Para a alteração comprovada a sensibilidade aos IqEs, estudos quantificaram a
aptidão de isolados de M. fructicola com diferentes níveis de sensibilidade e comprova-
ram que os isolados com sensibilidade reduzida à azoxistrobina apresentaram aptidão
semelhante aos isolados altamente sensíveis (Primiano et al., 2021b)
Em relação ao uso de misturas ou aplicações alternadas de fungicidas, muita con-
tradição é encontrada quanto as vantagens de se utilizar. Ambas as estratégias são
benéficas, mas as misturas são mais aptas a selecionar isolados resistentes em com-
paração ao uso de alternância de produtos (Köller & Scheinpflug, 1987) e isso poderia
selecionar isolados com resistência a mais de um fungicida ao mesmo tempo.
Ao contrário dos Estados Unidos, produtos registrados para o controle de M. fruc-
ticola na cultura do pessegueiro no Brasil não incluem formulações mistas, podendo
este fato resultar em maiores dificuldades na implementação de estratégias antirres-

sistência. Silva et al. (2011) destacam que entre os principais motivos que impedem
produtores de pêssego implementarem a produção integrada, estão a dificuldade eco-
nômica, a falta de informação e assistência técnica. No Brasil, ainda não existem re-
latos de estudos comparando programas de controle de M. fructicola com o efeito no
aumento ou diminuição das populações resistentes aos IDMs.
No caso dos MBCs estudos indicam que isolados resistentes persistem nos po-
mares, mesmo após a interrupção da utilização destes fungicidas por vários anos. No
Brasil, May De Mio, Luo & Michailides (2011) constataram aumento na porcentagem
de isolados sensíveis ao tiofanato-metílico de 2000 a 2005 considerando isolados de
diferentes regiões produtoras. Apesar de em muitos países a utilização de MBCs para
controle da podridão parda já ser bem reduzida, na China, a resistência a MBC é emer-
gente e deve ser considerada na elaboração das estratégias de controle, segundo Chen
et al. (2014).
No caso dos IDMs, no Brasil, o rótulo recomenda até três pulverizações por es-
tação de cultivo e alternância de produtos com modo de ação diferente. Portanto, sa-
be-se que o número de pulverizações nos pomares do Estado de São Paulo está muito
acima do recomendado. Pereira et al., (2019) mostraram que a alta pressão seletiva
imposta pelos fungicidas IDM, usados por muitos anos consecutivos, selecionou iso-
lados resistentes a fungicidas dentro da população de M. fructicola. No entanto, após
a descontinuação do uso de fungicidas IDM por 3 anos, observou-se uma diminuição
gradual na frequência de isolados resistentes e um aumento na população de M. fruc-
ticola sensível a este fungicida. Nos pomares com aplicação intensiva de tebuconazol
(16 aplicações por safra) foi notada até 80% de indivíduos com a mutação G461S. Por
outro lado, não foi observada pressão de seleção em pomares com duas aplicações
médias por safra no estado do Paraná. Dessa forma, este trabalho trouxe evidências de
que a resistência pode ser manejada em pomares com alta pressão seletiva ao tebuco-
nazol após a descontinuação do uso do fungicida por pelo menos três anos e que, o uso
adequado dos fungicidas garante manutenção da sensibilidade das populações locais
por mais tempo.
Este restabelecimento da população sensível pode estar associado à baixa adap-
tabilidade e competitividade dos isolados resistentes em relação aos isolados sensí-
veis, como já evidenciado por Lichtemberg et al. (2019).
Dessa forma, para manejar uma doença com alto potencial de seleção de resis-
tência em campo, é importante avaliar primeiro a sensibilidade de uma população
local e, em seguida, recomendar os melhores princípios ativos a serem utilizados. No
caso da podridão parda, os fungicidas IDM continuam sendo uma importante ferra-
menta para o manejo da doença no Brasil. Além disso, o protioconazol pode represen-
tar uma boa alternativa de controle a ser incluída no manejo da podridão parda (Dutra,
Pereira & May De Mio, 2019). Outras opções de fungicidas com diferentes modos de
ação podem ser opções interessantes para esta doença no Brasil, exemplo do que já
ocorre nos EUA.
Em relação aos fungicidas dicarboximidas, o iprodione é uma opção interessante
para alternar com IDMs e IQes visto que a população brasileira de M. fructicola mostrou-
-se altamente sensível a este fungicida, e o sólido desempenho deste princípio ativo no
controle da doença já foi demonstrado em campo (Dutra, Pereira & May De Mio, 2019).
Trabalhos mais recentes e ainda não publicados verificaram isolados com sen-
sibilidade reduzida aos MBCs. Diante disso, uma eventual reintrodução de tiofanato
metílico poderia ser considerada. No entanto, deve-se recomendar um número res-
trito de aplicações e programas de manejo de resistência intercalando fungicidas de
diferentes grupos químicos e fungicidas multissítios.
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5
CAPÍTULO 5
PERCEPÇÃO DOS AGRICULTORES SOBRE OS RISCOS DO USO DE
AGROTÓXICOS: UMA REVISÃO
Raquel Rodrigues Gonçalves

Ana Karoline Vieira dos Santos
1. Introdução
A agricultura é definida como a atividade de cultivo do solo com ações que bus-
cam produzir vegetais consumíveis, ou para serem usados como matérias-primas na
indústria com a junção de procedimentos, métodos e técnicas próprios dessa atividade
(Ferreira & Anjos, 2009).
A Revolução Verde, justificada pela necessidade de serem alcançadas maiores
produtividades na agricultura, surgiu do grande capital imperialista monopolista do
pós Segunda Guerra mundial. Grandes empresários perceberam que um dos cami-
nhos do lucro permanente eram os alimentos. Possuindo grandes sobras de material
de guerra (indústria química e mecânica), direcionaram tais sobras para a agricultura
(Zamberlam & Fronchet, 2001). A Revolução Verde provocou mudanças radicais nos
sistemas de produção agrícola, tendo como alicerces a utilização intensiva de semen-
tes melhoradas geneticamente, agrotóxicos, fertilizantes sintéticos e mecanização
agrícola (Serra et al., 2016).
No Brasil, o uso dos agrotóxicos começou a ser difundido em meados da década de
1940. No final da década de 1960, o consumo de agrotóxicos teve grande aceleração de
uso em função da isenção de impostos a esses produtos e da vinculação entre o acesso
ao crédito agrícola subsidiado e a compra de agrotóxicos (Soares, 2010).
A intensificação do uso dos agrotóxicos no Brasil impulsionou o aumento da produ-
ção agrícola e, consequentemente, promoveu a expansão do agronegócio. Estes produ-
tos químicos, entretanto, acarretam sérios agravos ao meio ambiente e à saúde humana,
em especial, a do trabalhador rural, que tem contato direto com as substâncias tóxicas
(Belchior et al., 2014; Bombardi, 2017). Nesse contexto, estudos de percepção dos riscos
do uso de agrotóxicos são fundamentais para subsidiar o enfrentamento de problemas
surgidos na interface entre saúde, desenvolvimento e ambiente, como as exposições hu-
manas a agrotóxicos, em particular nas áreas de intensa atividade agrícola (Belo, 2014).
Diante disso, esse capítulo tem como objetivo realizar uma revisão sobre a per-
cepção dos agricultores em relação os riscos do uso de agrotóxicos, traçando um perfil
mundial, nacional e regional.
75
CAPÍTULO 5 - PERCEPÇÃO DOS AGRICULTORES SOBRE OS RISCOS DO USO DE AGROTÓXICOS: UMA REVISÃO
2. Definição de agrotóxicos
A Lei Federal nº 7.802, de 11 de julho de 1989, define os agrotóxicos como: “Pro-
dutos e agentes de processos físicos, químicos ou biológicos, destinados ao uso nos se-
tores de produção, no armazenamento e no beneficiamento de produtos agrícolas, nas
pastagens, na proteção de florestas, nativas ou plantadas e de outros ecossistemas e
de ambientes urbanos, hídricos e industriais, cuja finalidade seja alterar a composição
da flora ou da fauna, a fim de preservá-las da ação danosa de seres vivos considerados
nocivos, bem como substâncias e produtos empregados como desfolhantes, dessecan-
tes, estimuladores e inibidores do crescimento das plantas” (Brasil, 1989).
A Organização Pan-Americana da Saúde (OPAS, 1997) define os agrotóxicos como
produtos químicos com as seguintes características:
• Inseticidas: utilizados no combate de insetos;
• Fungicidas: utilizados no combate de fungos;
• Herbicidas: utilizados no combate de ervas daninhas.
Apesar da definição ampla utilizada na legislação brasileira (Brasil, 1989), nesse
estudo o termo agrotóxico será utilizado de maneira mais restrita, como adotado pela
Organização Pan-Americana da Saúde (OPAS, 1997).
3. Panorama do uso de agrotóxicos no Brasil

Agrotóxicos são utilizados em grande escala em nível mundial. Os cinco países
que mais consumiram agrotóxicos em 2017 foram China (1,8 milhões de toneladas
de princípio ativo), Estados Unidos da América (407,8 mil toneladas de princípio
ativo), Brasil (377,2 mil toneladas de princípio ativo), Argentina (196,0 mil tonela-
das de princípio ativo) e Canadá (90,8 mil toneladas de princípio ativo). Todos esses
países encontram-se entre os 10 países com maiores áreas agrícolas cultivadas no
mundo (FAO, 2018).
Em 2017, os Estados Unidos da América dispunham de uma área agrícola de
405.863 milhões de hectares, sendo utilizados 2,63 kg de agrotóxicos por hectare,
a maioria na produção de cereais. A China é o maior consumidor de agrotóxicos por
área cultivável, com 528.532 milhões de hectares agricultáveis e consumo de 13,06
kg de agrotóxicos por hectare, principalmente na produção de arroz. A Argentina,
com uma área agrícola de 148.700 milhões de hectares, usa 5,17 kg de agrotóxicos
por hectare, principalmente em cereais e frutíferas. O Brasil, com uma área agri-
cultável de 283.546 milhões de hectares, utilizou 4,31 kg de agrotóxicos por hecta-
re, principalmente na produção de soja (FAO, 2018).
O uso de agrotóxicos no Brasil cresceu substancialmente a partir do início dos
anos 1990, em proporção relativamente próxima à dos demais países do Mercosul,
mas superior à de outros grandes produtores agrícolas. Como referência, o Brasil
consumia em 1991 cerca de sete vezes menos agrotóxicos que os Estados Unidos
da América, enquanto em 2015 as quantidades no Brasil e nos Estados Unidos fo-

ram próximas, cada um respondendo por cerca de 10% do consumo mundial (Mo-
raes, 2019).
Para a utilização de um agrotóxico no Brasil, é necessário que o mesmo seja
registrado e seja adquirido através de receituário agronômico. A Lei n° 7.802 es-
tabelece que o registro de agrotóxicos deve ser feito junto a três órgãos do gover-
no federal: Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA), no que
se refere à eficácia e segurança agronômicas; Ministério da Saúde (por meio da
Agência Nacional de Vigilância Sanitária - ANVISA), no que se refere à saúde pú-
blica, seja de risco ocupacional seja de risco para consumidores; e Ministério do
Meio Ambiente (por meio do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos
Naturais Renováveis - IBAMA), no que se refere ao impacto ambiental. A solicitação
deve conter testes que demonstrem a segurança do agrotóxico, bem como estudos
sobre impactos ambientais e humanos. A mesma Lei especifica que a venda de
agrotóxicos e afins aos usuários deverá somente ser realizada através de receitu-
ário próprio, prescrito por profissionais legalmente habilitados (BRASIL, 1989). A
Resolução CONFEA nº 344, de 27 de julho de 1990, define as categorias profissio-
nais habilitadas a assumir a Responsabilidade Técnica na prescrição de produtos
agrotóxicos, sua aplicação e atividades afins. Compete aos Engenheiros Agrônomos
e Engenheiros Florestais, para efeito de fiscalização do exercício profissional, a
atividade de prescrição de receituário agronômico. Bem como assumir a responsa-
bilidade técnica pela pesquisa, experimentação, classificação, produção, embala-
gem, transporte, armazenamento, comercialização, inspeção, fiscalização e aplica-
ção dos agrotóxicos, seus componentes e afins (CONFEA, 1990).
A classificação toxicológica dos agrotóxicos é elaborada pela ANVISA com
base nos efeitos agudos de intoxicação, sendo obtida em função de estudos labo-
ratoriais com exposição oral, dérmica e inalatória para determinar a CL50 e DL50
(Concentração Letal e Dose Letal, dadas em miligramas do produto tóxico por quilo
de peso corporal necessários para matar 50% do lote de animais submetidos ao
protocolo experimental). Até recentemente, existiam quatro classes de agrotóxi-
cos: Classe I – Extremamente Tóxico, Faixa Vermelha; Classe II – Altamente Tóxico,
Faixa Amarela; Classe III – Moderadamente Tóxico, Faixa Azul; Classe IV – Pouco
Tóxico, Faixa Verde (Londres, 2011). No entanto, de acordo com o estabelecido na
Resolução RDC n° 296, de 29 de julho de 2019 da ANVISA, baseado na toxicidade
aguda e seguindo as diretrizes de rotulagem do Sistema Globalmente Harmonizado
de Classificação e Rotulagem de Produtos Químicos (GHS), os agrotóxicos foram re-
classificados em cinco categorias sendo elas: Categoria 1 - Produto Extremamente
Tóxico, Faixa Vermelha; Categoria 2 - Altamente Tóxico, Faixa Vermelha; Categoria
3 - Moderadamente Tóxico, Faixa Amarela; Categoria 4 - Pouco Tóxico, Faixa Azul;
Categoria 5 - Improvável de Causar Dano Agudo, Faixa Azul; Não Classificado – Não
Classificado, Faixa Verde (ANVISA, 2019).
A produção de agrotóxicos no Brasil é concentrada em poucas empresas. Em
2017, os cinco maiores produtores (Syngenta, Bayer, Basf, FMC e DuPont) respon-
diam por cerca de 50% do total de agrotóxicos consumidos no país. Com as fusões
de algumas empresas, o mercado de agrotóxicos no Brasil ficou muito concentra-

do. Houve a fusão entre as empresas Dow e DuPont, surgindo a Corteva. A Bayer
comprou a Monsanto e a FMC comprou a Cheminova. A Syngenta e a Adama fo-
ram compradas pela ChemChina. Com isso, apenas cinco grandes empresas (Bayer,
ChemChina, Corteva, BASF e FMC) respondem por 70% do mercado de agrotóxicos
no Brasil (AENDA, 2017).
Até junho de 2022 existiam 504 ingredientes ativos de agrotóxicos autoriza-
dos no Brasil (ANVISA, 2022). Dentre os autorizados, os herbicidas glifosato e 2,4-D
responderam por 44% do total de agrotóxicos consumidos no Brasil, com destaque
para o primeiro (35,5%) (IBAMA, 2022).
A aplicação de agrotóxicos no Brasil é concentrada em algumas lavouras. Ape-
nas três lavouras - soja, milho e cana de açúcar responderam por mais de 75%
do total de agrotóxicos consumidos no país em 2018, com destaque para a soja,
responsável por 56% do consumo (MORAES, 2019). Em parte pelo fato de estas
lavouras serem espacialmente concentradas, o uso de agrotóxicos também é espa-
cialmente concentrado. Em 2017, a região Centro-Oeste foi responsável por 33,4%
das vendas de agrotóxicos, seguida das regiões Sul (27,6%), Sudeste (22,5%), Nor-
deste (8,4%) e Norte (4,2%). Quatro estados consumiram 56,9% de todos os agro-
tóxicos comercializados no país. O estado de Mato Grosso se destacou como maior
consumidor de agrotóxicos (18,5%), seguido de São Paulo (14,1%), Rio Grande do
Sul (13,1%) e Paraná (11,3%). O Ceará se situa na 10ª posição entre os estados res-
ponsáveis pelas vendas de agrotóxicos no Brasil, representando cerca de 22% da
Região Nordeste (IBAMA, 2017).
De acordo com dados preliminares do Censo Agropecuário (IBGE, 2019), a
região Nordeste conta com 552.237 estabelecimentos que utilizam agrotóxicos e
128.913 estão localizados no Ceará, sendo o estado com maior número de estabe-
lecimentos com uso destes produtos na região.
4. Vigilância sanitária em agrotóxicos no Brasil

Embora os agrotóxicos tenham sido desenvolvidos para funcionar com razoável
certeza e mínimo risco à saúde humana e ao meio ambiente, os resultados publicados
nem sempre estão de acordo com esse fato. Muitas vezes as estatísticas não revelam a
verdades dos fatos, mas sim uma parcela ínfima, sendo difícil de quantificar o número
real de casos de intoxicações por agrotóxicos (Damalas & Eleftherohorinos, 2011).
Com o aumento do uso de agrotóxicos no Brasil, o risco de exposição da popula-
ção a partir do trabalho e da contaminação do meio ambiente, da água e dos alimen-
tos também vem aumentando (BRASIL, 2016). Devido a sua toxicidade intrínseca, os
agrotóxicos produzem efeitos deletérios à saúde humana que variam de acordo com
o princípio ativo, a dose absorvida, a forma de exposição e as características indivi-
duais da pessoa exposta (Skalisz & Polack, 1991; BRASIL, 2016). As consequências
descritas na literatura compreendem alergias; distúrbios gastrintestinais, respirató-
rios, endócrinos, reprodutivos e neurológicos; neoplasias; mortes acidentais; e sui-
cídios (Who, 2010; Cassal et al., 2014).

Segundo a Portaria MS nº 1.271, de 6 de junho de 2014, a intoxicação por agrotó-
xicos faz parte da Lista de Notificação Compulsória (LNC) do Sistema Único de Saúde
(SUS) e deve ser notificada semanalmente por meio da ficha de intoxicações exóge-
nas do Sistema de Informação de Agravos de Notificação (SINAN) por médicos, outros
profissionais de saúde ou responsáveis pelos serviços públicos e privados de saúde
que prestam assistência ao paciente; pelos responsáveis por estabelecimentos públi-
cos ou privados educacionais, de cuidado coletivo, além de serviços de hemoterapia,
unidades laboratoriais e instituições de pesquisa (Brasil, 2016). Em 2015, a incidên-
cia de intoxicações exógenas por agrotóxicos no Brasil foi de 6,26 casos por 100 mil
habitantes. No período de 2007 a 2015, houve um aumento de 139% dos casos notifi-
cados, sendo que o total acumulado no período alcançou 84.206 casos. Os estados que
mais notificaram casos de intoxicação exógena por agrotóxicos, no período de 2007 a
2015, foram Paulo (15.042 casos), Minas Gerais (13.013 casos), Paraná (12.988 casos)
e Pernambuco (6.888 casos). No Ceará foram notificados 3.217 casos, ocupando a 8ª
posição entre os estados com maior número de notificações, sendo que a incidência
de intoxicações exógenas por agrotóxicos foi de 4,93 casos por 100 mil habitantes
(Brasil, 2018).
Com relação ao tipo de exposição, no período de 2007 a 2015, a maior parte
dos casos de intoxicação (78,8%) ocorreu por exposição aguda única, equivalente a
66.388 casos; seguida de 10.292 casos (12,2%) cujo tipo de exposição foi ignorado ou
deixado em branco; 7,1% de exposição aguda repetida, correspondendo a 6.007 ca-
sos; 1,4% de exposição crônica, equivalente a 1.141 casos; e, por fim, 0,4% de expo-
sição aguda sobre crônica, referente a 378 casos (Brasil, 2018). Define-se: exposição
aguda única como aquela decorrente de uma única exposição ao agente, num perí-
odo de tempo de 24 horas; exposição aguda repetida como decorrente de múltiplas
exposições ao mesmo agente num período de tempo de 15 dias; exposição crônica
como a exposição prolongada ao mesmo agente, de forma contínua ou intermitente,
por mais de 15 dias; exposição aguda sobre crônica quando os casos de exposição
crônica sofrem exposição aguda ao mesmo agente em determinado tempo; e os ca-
sos ignorados ou em branco quando são desconhecidos o tempo e a frequência das
exposições (São Paulo, 2012). É possível que a exposição crônica esteja subnotifica-
da, reflexo da baixa capacidade dos serviços de saúde de reconhecer e captar casos
desse tipo (Brasil, 2018).
Com base em estimativas realizadas em outros países, bem como em estudos
efetuados com agricultores familiares brasileiros, é possível estimar uma subnoti-
ficação de intoxicações ocupacionais agudas por agrotóxicos da ordem de 95 a 96%
no Brasil, também coerente com a informação de que somente 3 a 7% dos indivídu-
os procuram atendimento hospitalar por apresentam algum sintoma de intoxicação
decorrente de exposição a agentes exógenos em geral. Isso significa que, para cada
caso de intoxicação aguda ocupacional/acidental por agrotóxicos notificado no meio
rural brasileiro, há por volta de 20 não notificados, levando a um quadro de cerca de
70 mil intoxicações agudas por “agrotóxico de uso agrícola” anualmente no país. A ex-
posição a agrotóxicos frequentemente produz sintomas clínicos inespecíficos, como
dor de cabeça, náusea e tontura, que nem sempre são identificados pelo agricultor
ou pelo sistema de saúde como estando relacionado à exposição a estes produtos. É

importante salientar que as estimativas raramente consideram possíveis efeitos crô-
nicos decorrentes dessa exposição, os quais são fartamente documentados, porém
dificilmente notificados, dada a complexidade inerente ao estabelecimento de causa-
lidade entre exposição e efeitos de longo prazo (Rembischevski, 2018).
Os trabalhadores agrícolas e afins representaram 28,8% do total de ocupações
associadas às notificações de intoxicação por agrotóxicos registradas no SINAN, se-
guidos dos estudantes (15,8%) e das donas de casa (14,5%) (Brasil, 2018). Com re-
lação ao trabalhador agrícola, é importante ressaltar sua vulnerabilidade no que se
refere ao manejo de agrotóxicos, em particular, no contexto da agricultura familiar.
Essa vulnerabilidade é evidenciada na exposição do núcleo familiar aos efeitos no-
civos desses agentes, na contaminação do ambiente intradomiciliar, nos processos
de descarte inadequado de embalagens vazias, na inadequação da destinação dos
resíduos do processo produtivo, além do fato de rótulos e bulas de agrotóxicos mui-
tas vezes não estarem adequados às exigências legais ou apresentarem informações
geralmente ininteligíveis sobre essas substâncias (Peres & Moreira, 2007; Yamashi-
ta, 2008).
A exposição humana a agrotóxicos tornou-se um problema de saúde pública,
suscitando na necessidade de organização dos serviços públicos para atuação qualifi-
cada nesta temática. Um aspecto importante a considerar na organização de propos-
tas de políticas públicas de enfrentamento ao problema é o nível de conhecimento/
percepção dos agricultores em relação ao risco ocupacional do uso de agrotóxicos
(Brasil, 2019). Risco ocupacional é definido como toda e qualquer possibilidade de
que algum elemento ou circunstância existente num dado processo ou ambiente de
trabalho possa causar danos à saúde, seja por meio de acidentes, doenças ou do sofri-
mento dos trabalhadores, ou ainda por poluição ambiental (Porto, 2000).
5. Análise da percepção e conhecimento dos agricultores

Para realizar levantamentos precisos em locais populacionais, é imprescindí-
vel observar os métodos comportamentais, através de análises de percepção, que
podem ser tanto qualitativos como quantitativos, considerando a opinião, nível de
instrução e renda para definir um perfil do que se deseja (Moura, 2005).
Muitos indivíduos não percebem que estão inseridos em algo que pode causar
malefícios. Para tanto, a percepção dos riscos tenta expor esses pontos, buscando
agregar qualidade de vida. Definida como a habilidade de interpretar uma situação
de potenciais danos à saúde ou à vida da pessoa, ou de terceiros, baseada em expe-
riências anteriores e sua extrapolação para um momento futuro, habilidade esta que
varia de uma vaga opinião a uma firme convicção (Wiedemann, 1993).
As análises de percepção buscam expor diferentes esferas de conhecimento,
realizando assim um intercâmbio de informações, buscando entender cada detalhe
que é repassado e as implicações nelas contidas. Essas análises objetivam incorpo-
rar informações subjetivas, crenças e percepções das populações locais em projetos
de extensão e pesquisa, e trazem o reconhecimento do fato de que os sujeitos pos-

suem um conhecimento inestimável, indispensável à elaboração/execução de ações
em nível local (Peres, Rozemberg & Lucca, 2005).
Na maioria das situações, as análises de percepção são baseadas em pesquisas
com a utilização de entrevistas individuais com o uso de perguntas semiestruturadas
em questionários (Hunt, 2003; Khan & Damalas, 2015). Pesquisa com questionário
é um método científico de coleta de dados quantitativos que permite a coleta de in-
formações sobre opiniões, crenças e/ou atitudes dos sujeitos estudados, de maneira
sistemática e ordenada (Blanco, 2011), sendo o método mais adequado para coletar
informações complexas (Khan & Damalas, 2015).
Identificar as necessidades de conhecimento dos agricultores e encontrar a ma-
neira apropriada de fornecê-las é um desafio constante (Khan & Damalas, 2015). Le-
vantamento entre os agricultores é um importante processo de coleta de dados para
avaliar as necessidades dos beneficiários, determinar seus conhecimentos e percep-
ções sobre um problema, suas restrições ao lidar com o problema e suas atitudes e
práticas. O papel de tais pesquisas é determinar a natureza das práticas dos agricul-
tores que pode orientar o trabalho de pesquisa e extensão. Se cuidadosamente proje-
tado e implementado, levantamentos com agricultores podem identificar lacunas no
conhecimento, conceitos errôneos ou práticas que precisam ser abordadas, tanto no
ambiente da pesquisa como da extensão rural (Bentley & Andrews, 1996). Portanto,
levantamentos entre os agricultores são sempre úteis para definição da agenda de
pesquisa, no teste de hipóteses de pesquisa, no desenvolvimento de estratégias de
extensão, na avaliação da eficácia de projetos e intervenções de desenvolvimento
(Khan & Damalas, 2015).
Em levantamentos com agricultores, algumas perguntas procuram estabelecer
qual técnica ou conceito específico os entrevistados conhecem sobre, como eles se
sentem e se praticam. A análise dos dados permite comparar os conhecimentos e
as práticas dos entrevistados. A suposição por trás da medição dos conhecimentos,
atitudes e práticas dos entrevistados é que existem diferenças entre o que as pessoas
sabem (conhecimento), como se sentem (atitude) e o que fazem (praticam). Usan-
do as informações coletadas, um pesquisador pode identificar lacunas nos conheci-
mentos, atitudes e práticas para um problema específico, que podem ter implicações
na concepção de pesquisas futuras e implementação de intervenções (Escalada &
Heong, 1997).
O escopo de um levantamento entre agricultores não precisa se limitar ao co-
nhecimento sobre tema específico pelos agricultores, atitudes e práticas, mas tam-
bém pode abranger aspectos como tomada de decisão, práticas agronômicas e perfis
socioeconômicos (Escalada & Heong, 1997). Nesse contexto, um questionário para
ser utilizado nas entrevistas de agricultores sobre a percepção dos riscos no uso de
agrotóxicos pode abranger informações relacionadas a três aspectos: (a) perfil de-
mográfico; (b) perfil da produção rural; e (c) percepção e conhecimentos dos agricul-
tores em relação ao uso e riscos dos agrotóxicos.
A decisão sobre o número de entrevistados é uma preocupação importante na
pesquisa com levantamentos. O tamanho da amostra depende do grau de precisão
exigido, do grau de variabilidade na população e do tipo de análise de dados que
está sendo planejada. O tamanho da amostra pode ser estimado estatisticamente ou

seguindo determinadas regras. No entanto, considerações práticas como custos e
logística, são os fatores decisivos mais importantes (Blanco, 2011; Neuman, 2014).
Estudos de percepção de riscos são fundamentais para subsidiar o enfrenta-
mento de problemas surgidos na interface entre saúde, desenvolvimento e ambien-
te, como as exposições humanas a agrotóxicos, em particular nas áreas de intensa
atividade agrícola (Belo, 2014).
Nos últimos 12 anos (2010-2022), a percepção e o conhecimento de agricul-
tores sobre os riscos do uso de agrotóxicos têm sido intensivamente investigados
em nível mundial, com estudos realizados em diversos países (Tabela 1). No Brasil,
esse tema despertou interesse científico recente, pois as publicações iniciaram em
2005. Até o momento, 46 estudos foram realizados em 20 estados brasileiros (Tabela
2). Na maioria dos estudos envolvendo percepção dos riscos do uso de agrotóxicos
foi constatado que: os funcionários do comércio são os responsáveis pela indicação
para o uso e aquisição de agrotóxicos; o armazenamento do agrotóxicos é realizado
em condições inadequadas de segurança; existem limitações técnicas e de costume
para utilização de equipamentos de proteção individual (EPI); a devolução das emba-
lagens vazias é pouco realizada; a lavagem das vestimentas e EPIs após as aplicações
é feita como atividade doméstica sem infraestrutura de segurança.
Tabela 1. Exemplos de estudos realizados em nível mundial de percepção de agricultores sobre os

riscos do uso de agrotóxicos no período de 2010 a 2022.
Número de
País Cultivo(s) Referência
entrevistados
Arábia Saudita Diversos 195 Mubushar et al., 2019
Argélia 80 Rahmoune et al., 2020

Hortaliças
Bangladesh Hortaliças 101 Akter et al., 2018
Camarões Hortaliças 198 Abang et al., 2013
China Algodão 240 Chen, Huang & Qiao, 2013
Colômbia Cebola 200 Arévalo, Bacca& Soto, 2014
Costa Rica Diversos 64 Vargas, 2015
Egito Algodão 335 Gaber & Abdel-Latif, 2012
Hortaliças 60 Damte &Tabor, 2015
Etiópia Diversos 796 Gesesew et al., 2016
Flores 300 Endalew, Gebrehiwot & Dessie, 2022
Filipinas Arroz 300 Yap & Demayo, 2015
Hortaliças 150 AniaH et al., 2021)

Gana
Cacau 240 Fosu-Mensah, Okoffo & Mensah, 2022
Número de
País Cultivo(s) Referência
entrevistados
Grécia Algodão 148 Damalas & Hashemi, 2010
Guinê, Mali,
Mauritânia, Niger, Diversos 1704 Jepson et al., 2014
Senegal
Arroz, cana de
100 Mohanty et al., 2013
Índia açúcar
Maçã, hortaliças 100 Kumari & Sharma, 2018
Indonésia Diversos 298 Istriningsih et al., 2022
Diversos 155 Hashemi et al., 2012

Iran
Maçã 183 Bagheri et al., 2018
Jamaica Café 81 Henry & Feola, 2013
Malásia Arroz 1042 Ali, Yusof & Aziz, 2018
Marrocos Fruteiras 232 Berni et al., 2021
Diversos 99 Blanco-Muñoz & Lacasaña, 2011

México
Diversos 43 Ríos-González, Jansen & Sánchez-Pérez, 2013
Diversos 30 Shrestha, Koirala & Tamrakar, 2010
Nepal Diversos 249 Vaidya et al., 2017
Hortaliças 183 Bhandari et al., 2018
Paquistão Algodão 318 Khan & Damalas, 2015
Suécia Hortaliças 325 Ahmed et al., 2011
Tailândia Arroz 101 Raksanam et al., 2014
Taiwan Fruteiras 77 Weng & Black, 2015
Tanzânia Diversos 121 Lekei, Ngowi & London, 2014
Território Palestino Diversos 311 Issa et al., 2010
Turquia Hortaliças 384 Shahbaz et al., 2022
Sudão Berinjela 50 Abdelbagi et al., 2022
Turquia Diversos 420 Öztas et al., 2018
Uganda Diversos 317 Oesterlund et al., 2014
Hortaliças 128 Nguyen et al., 2018

Vietnam
Arroz 323 Sen, Dung & Hasan, 2022
Tabela 2. Estudos realizados no Brasil de percepção de agricultores sobre os riscos do uso de

agrotóxicos.
Número de
Estado* Município(s) Cultivo(s) Referência
entrevistados
Diversos
AC Rio Branco 42 Gregolis, Pinto & Peres, 2012
Diversos
AL Maragogi 60 Silva et al., 2011
BA Vitória da Conquista Diversos 31 Oliveira et al., 2021
Barro Não informado 30 Sousa et al., 2016
Farias Brito Hortaliças Não informado Lima et al., 2015
CE Mauriti Não informado Não informado Lacerda, Lacerda & Souza, 2006
Diversos Feijão-caupi 100 Gonçalves et al., 2021

Barbalha, Crato e
Hortaliças 32 Silva et al., 2021
Juazeiro do Norte
Conceição, Jonas & Albuquerque,
Brazlândia Diversos 10
2017
DF
Goianópolis,
Tomate 112 Pasiani et al., 2012
Planaltina
GO Rio Verde, Catalão Soja, tomate 22 Arão, 2009
MA Paço do Lumiar Diversos 12 Pereira et al., 2018
Araçuaí Hortaliças 41 Andrade, 2016
Barbacena Flores 20 Fonseca et al., 2007
Bom Repouso Morango 50 Espíndola, 2011

MG
Lavras Diversos 136 Abreu & Alonzo, 2016
Vasconcelos, Freitas & Silveira,
Poços de Caldas Café 112
2014
Salinas Tomate 22 Mendes & Silva Júnior, 2011
MS Fátima do Sul Diversos 40 Recena & Caldas, 2008
Lucas do Rio Verde Soja 25 Belo et al., 2015

MT
Pontes e Lacerda Diversos 34 Carvalho & Pignati, 2009
Cametá Hortaliças 8 Barbosa et al., 2011
Capitão Poço Laranja 28 Alves, 2013

PA
Igarapé-Açu Diversos 20 Lobato, 2013
Marabá Hortaliças 20 Silva & Sousa, 2013
Pombal Diversos 69 Silva et al., 2014

PB
Santa Terezinha Diversos 22 Santos, Santos & Dantas, 2012
Pesqueira Diversos 75 Gonçalves, 2008

PE
Salgueiro Diversos 96 Magalhães, 2010
Número de
Estado* Município(s) Cultivo(s) Referência
entrevistados
Picos Diversos 159 Santana et al., 2016

PI
Teresina Hortaliças 12 Ferreira et al., 2014
Jardim Alegre Diversos 40 Souza, Souza & Vosgerau, 2013

PR Serranópolis do Soja, milho,
40 Marcolin et al. 2022
Iguaçu fumo
Cachoeiras de
Diversos 40 Castro & Canfalonieri, 2005
Macacu
Nova Friburgo Flores 29 Belo, 2009
RJ Nova Friburgo Hortaliças 24 Peres, Rozemberg & Lucca, 2005
São José de Ubá Tomate 35 Moura, 2005
São José de Ubá Tomate 25 Buralli, 2021
Baraúna Diversos 14 Leite & Torres, 2008

RN
Parelhas, Equador Tomate 8 Silva & Moreira, 2012
Alta Floresta D’Oeste,

Castanheiras, Rolim Diversos 40 Stachiw, 2019
RO de Moura
Porto Velho Diversos 100 Pereira, Silva & Marinho, 2014
Cerro Largo Diversos 20 Scheid, 2016
RS Imigrante Diversos 130 Wahlbrinck, Bica & Rempel, 2017
Rio dos Sinos Arroz 89 Rambow et al., 2014
Antonio Carlos Hortaliças 12 Richartz et al., 2021

Hortaliças, fru-
SC Chapecó 30 Bohner et al., 2014
teiras
Concórdia Diversos 50 Detófano et al., 2013
*AC = Acre, AL = Alagoas, CE = Ceará, DF = Distrito Federal, GO = Goiás, MA = Maranhão, MG = Minas Gerais,
MS = Mato Grosso do Sul, MT = Mato Grosso, PA = Pará, PB = Paraíba, PE = Pernambuco, PI = Piauí, PR =
Paraná, RJ = Rio de Janeiro, RN = Rio Grande do Norte, RO = Rondônia, RS = Rio Grande do Sul, SC = Santa
Catarina.
Numa revisão de 20 artigos nacionais sobre o conhecimento dos trabalhadores

rurais em relação aos riscos do uso de agrotóxicos (Mascarenha, 2014), foi constatado
que a maioria das publicações, inicialmente, atribuía à baixa escolaridade dos traba-
lhadores à falta de cuidados ao manuseio, armazenamento e descarte destas substân-
cias. No entanto, esta hipótese foi, em parte, refutada por não ser a única responsável
pelo uso indiscriminado de agrotóxicos, visto que muitos artigos deixam claro que há
sim, por parte dos agricultores a percepção de risco. Prevalece, entretanto, a exigência
de produções por parte do agronegócio vigente, o que faz com que o agrotóxico seja
visualizado como única solução para boas safras, induzindo o trabalhador a fazer um
discurso de negação do risco como instinto de defesa.
6. Os agrotóxicos no Cariri cearense e a percepção

dos agricultores
O estado do Ceará é uma das 24 unidades federativas do Brasil, composto por 184
cidades, com extensão territorial de 148.894,76 km² e população estimada de 9,13 mi-
lhões de habitantes. O estado é dividido em 14 regiões, sendo elas: Cariri, Centro Sul,
Grande Fortaleza, Litoral Leste, Litoral Norte, Litoral Oeste / Vale do Curu, Maciço de Ba-
turité, Serra da Ibiapaba, Sertão Central, Sertão de Canindé, Sertão dos Crateús, Sertão
dos Inhamuns, Sertão de Sobral e Vale do Jaguaribe. Dentre estas, a região do Cariri é
localizada no Sul do estado, entre os paralelos 06°46’07” e 07°51’25” de latitude sul e os
meridianos 38°22’09” e 40°35’59” de longitude (Figura 1). A região é composta por 29
municípios, com área total de 17.390,30 km2 e população de 1,02 milhões de habitan-
tes. A capital regional é o município de Juazeiro do Norte, localizado a 497 km de Forta-
leza, capital do estado do Ceará (IPECE, 2022). Possui aspectos climáticos característicos
de clima tropical quente semiárido e tropical quente semiárido brando, com pluviosida-
de anual de 700 a 1300 mm e temperaturas variando entre 26 oC e 30 oC, com período
chuvoso concentrado de fevereiro a abril (Alvares et al., 2013). Os solos são compostos
predominantemente pelas classes Neossolos Litólicos, Latossolos, Argissolos, Neossolos
Flúvicos, Neossolos Quartzarênicos, Vertissolos, Luvissolos, Nitossolos, Neossolos Rego-
lítico e Planossolos (FUNCEME, 2012). A vegetação predominante é floresta caducifólia
espinhosa e subcaducifólia tropical pluvial (COGERH, 2019).
Fonte: IPECE (2022)
Figura 1. Localização da região do Cariri no estado do Ceará e municípios integrantes.
No Cariri cearense há predominância de pequenas propriedades rurais, cujas

produções se destinam à comercialização em nível regional ou para consumo das uni-
dades camponesas (Silva, 2013). As culturas do feijão-caupi e do milho são as princi-
pais produtos agrícolas da região, no entanto, nos últimos anos, a bananicultura explo-
rada por grandes empresas e pequenas propriedades familiares, vem se destacando
como importante fonte de emprego e renda (IPECE, 2022).
Em estudo sobre a distribuição espacial do uso de agrotóxicos no Brasil, foi re-
gistrado que no Ceará ocorreu um consumo de 6,5 milhões de litros de agrotóxicos
em 2015 (Pignati et al., 2017). Segundo o estudo denominado “Geografia do uso de
agrotóxicos no Brasil e conexões com a União Europeia” (Bombardi, 2017), o Cariri
cearense apresenta seis estratos de municípios em relação a porcentagem de estabe-
lecimentos agrícolas que utilizam agrotóxicos, sendo que a maioria dos municípios
se enquadra no estrato superior, em que 56,58 a 85,09% dos estabelecimentos agrí-
colas utilizam agrotóxicos.
Até o momento foram realizados cinco estudos sobre a percepção dos agricultores
do Cariri em relação aos riscos do uso de agrotóxicos. No primeiro estudo, realizado no
distrito de São Miguel, no município de Mauriti (Lacerda, Lacerda & Souza, 2006), não
foi informado o número de agricultores entrevistados e os cultivos envolvidos, sendo
constatado que apenas 30% dos entrevistados tinham conhecimento sobre o índice
de toxidade dos agrotóxicos, 60% guardavam de maneira inadequada às embalagens
dos produtos e 60% tiveram sintomas de tonturas e dores de cabeça, mas nem sempre
atribuíram o problema ao uso errôneo do agroquímicos.
No segundo estudo, realizado no município de Farias Brito (Lima et al., 2015),
participaram agricultores produtores de hortaliças, mas não foi informado o número
de entrevistados, sendo constatado que que os agrotóxicos utilizados pertenciam às
classes mediamente tóxico a extremamente toxico, pouco mais da metade dos entre-
vistados armazenava as embalagens para descarte quando tivesse campanha de arre-
cadação e mais de 70% dos entrevistados não utilizava EPIs.
No terceiro estudo, realizado no distrito de Cuncas, no município do Barro (Sousa
et al., 2016), participaram 30 agricultores sem informação sobre os cultivos envolvi-
dos, sendo constatado que a maior parte dos agricultores não entende as informações
da bula dos agrotóxicos e no receituário agronômico, não armazenam os agrotóxicos
de forma correta e não usam EPIs.
O quarto estudo foi realizado em 20 municípios do Cariri cearense (Gonçalves et
al., 2021), classificados como maiores consumidores de agrotóxicos na região. Foram
efetuadas visitas a 100 estabelecimentos rurais, cuja principal atividade era produção
de feijão-caupi. Em cada estabelecimento foi entrevistado um agricultor e utilizado
um questionário semiestruturado com coleta de informações relacionadas ao perfil
demográfico dos agricultores, ao perfil da produção rural e à percepção e conhecimen-
tos dos agricultores em relação ao uso e riscos ocupacionais dos agrotóxicos. Entre os
entrevistados, a maioria era do sexo masculino (81%), com idade acima de 50 anos
(79%), analfabetos ou semianalfabetos (72%), residentes do meio rural (99%), proprie-
tários da área (54%), plantavam em menos de 3 hectares (74%) e não recebiam assis-
tência técnica (69%). Em relação aos agrotóxicos, para a maioria o termo significava
veneno (68%), não sabia a diferença entre fungicidas, inseticidas e herbicidas (87%),
o local de depósito era fora da moradia (75%), queimava as embalagens (71%), sentiu
algum mal estar após a aplicação (46%), já ouviu falar em equipamentos de proteção
individual - EPI (61%), principalmente máscara (45%) e luvas (44%), dispõe desses
EPIs (54%) e usa na aplicação (53%), nunca participou de um curso de capacitação
sobre uso de agrotóxicos e riscos ocupacionais (88%) e gostaria de participar (74%).
O quinto estudo foi realizado nos municípios de Barbalha, Crato e Juazeiro do
Norte, onde foram efetuadas visitas a 32 propriedades produtoras de hortaliças. Em
cada propriedade foi entrevistado um agricultor e usado um questionário, envolvendo
aspectos relacionados ao perfil demográfico do participante, perfil da produção rural
e percepção sobre os riscos ocupacionais do uso de agrotóxicos. A maioria dos entre-
vistados era do sexo masculino (93,8%), com idade entre 41 e 50 anos (53,1%), com
ensino fundamental incompleto (59,4%), residente do meio rural (87,5%), proprietá-
rio da área 24-26 de agosto de 2021 Brasília - DF (53,1%), trabalhava com produção
de hortaliças há mais de 20 anos (62,5%), plantava hortaliças em até 1 hectare 56,3%),
a principal hortaliça produzida era alface (68,8%), a produção era vendida na feira da
cidade (90,6%), não fazia parte de associação/cooperativa (59,4%),e não recebia as-
sistência técnica (78,1%). Quanto aos agrotóxicos, para a maioria o termo significava
veneno (75%), não sabia a diferença entre fungicidas, inseticidas e herbicidas (78,1%),
o local de depósito era fora da moradia (96,9%), queima as embalagens vazias (68,8%),
já sentiu algum mal estar após a aplicação (53,1%), já ouviu falar em equipamentos de
proteção individual - EPI, principalmente máscara e luvas (68,8%), dispõe desses EPIs
(62,5%) e usa na aplicação (59,6%), nunca participou de um curso de capacitação so-
bre uso de agrotóxicos e riscos ocupacionais (84,4%) e gostaria de participar (77,8%).
Estudos de percepção dos agricultores sobre os riscos do uso de agrotóxicos têm
despertado grande interesse em nível mundial.
Foram realizados diversos estudos no Brasil sobre o uso de agrotóxicos, e basea-
do nos resultados obtidos nas análises de percepção dos agricultores, a desinformação
predomina no meio rural, principalmente de pequenos agricultores, tornando o uso
de agrotóxicos uma atividade de elevado risco para a saúde do trabalhador rural.
Muitos agricultores têm percepção do risco do uso de agrotóxicos, mas muitas
práticas adotadas pelos mesmos são inconsistentes com essa percepção.
Além de estudos regionais sobre a percepção dos agricultores, há necessidade de
promover a conscientização dos agricultores sobre os riscos associados aos usos de
agrotóxicos, considerando que se trata de uma questão de saúde pública.
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6 CAPÍTULO 6
PRODUTOS QUÍMICOS E BIOLÓGICOS PARA
O MANEJO DE FITOBACTERIOSES
Fernanda Larisse dos Santos Lima

David Ferreira Duarte
Greecy Mirian Rodrigues Albuquerque
Antonio Roberto Gomes de Farias
Elineide Barbosa de Souza
Marco Aurélio Siqueira da Gama
1. Introdução
As bactérias fitopatogênicas se caracterizam como fatores limitantes à produ-
ção agrícola mundial, pois podem reduzir e até limitar o cultivo de culturas essen-
ciais à alimentação humana. Diversas espécies bacterianas são conhecidas por cau-
sarem danos em culturas economicamente importantes, estando a maioria delas
alocadas nos gêneros Acidovorax, Agrobacterium, Burkholderia, Clavibacter, Erwinia,
Pantoea, Pectobacterium, Pseudomonas, Ralstonia, Streptomyces, Xanthomonas e Xylella
(Rajesh-Kannan, Kurtulus-Bastas & Antony 2016; Khan et al., 2020). As fitobacte-
rioses, como também são denominadas as doenças de plantas causadas por bacté-
rias fitopatogênicas, possuem difícil controle devido à fatores como alta diversida-
de genética intrínseca desses microrganismos, rápida disseminação em condições
ambientais favoráveis, diferentes formas de dispersão e de sobrevivência, além da
pouca disponibilidade de cultivares resistentes, produtos químicos e biológicos
(Kado, 2010).
Dentre os métodos empregados para o controle de fitopatógenos, o controle quí-
mico tem sido intensivamente utilizado desde 1960 (Samada & Tambunan, 2020).
Entretanto, a crescente demanda por alimentos mais saudáveis tem aumentado o
desenvolvimento de estratégias de manejo mais sustentáveis para produção agrí-
cola (Farooq et al., 2022). Nesse contexto, o controle biológico surgiu como alter-
nativa a fim de minimizar o uso de produtos químicos, reduzir resíduos presentes
em produtos alimentares, além de gerar baixo impacto ao meio ambiente (He et al.,
2021). Os agentes de biocontrole influenciam nas interações planta-patógeno e seus
ambientes, interferindo com a capacidade dos patógenos em causar doença, resis-
tência dos hospedeiros e o funcionamento ecológico do agroecossistema (Barratt et
al., 2018). Além disso, a ativação de mecanismos de defesa das plantas através de
indutores de resistência e crescimento de plantas, bem como uso de antibióticos e
a da integração de produtos químicos e biológicos também se caracterizam como
estratégias importantes que podem ser utilizadas no manejo integrado das fitobac-
terioses (Obradovic & Jones, 2004).
98
CAPÍTULO 6 - PRODUTOS QUÍMICOS E BIOLÓGICOS PARA O MANEJO DE FITOBACTERIOSES
Considerando que a aplicação de produtos químicos e biológicos se caracteriza

como um componente importante no manejo integrado das doenças de plantas cau-
sadas por fitobactérias, a seguir serão apresentadas informações básicas sobre os
diversos produtos comerciais e princípios ativos disponíveis no mercado, as formas
de utilização, as características relacionadas a eficiência, os mecanismos de ação
e o emprego em agroescossistemas e em pesquisas científicas. Naturalmente, esse
capítulo tem como objetivo apresentar aos estudantes que realizam cursos na área
de Ciências Agrárias as principais características dos produtos químicos e biológi-
cos, deixando-os familiarizados com os aspectos técnicos mais relevantes desses
componentes, os quais são essenciais para o manejo integrado de fitobacterioses.
2. Produtos químicos no controle de fitobacterioses

Os processos que envolvem o registro e monitoramento de produtos agroquí-
micos no Brasil são realizados pela Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVI-
SA), que avalia as questões relacionadas à saúde humana, pelo Ministério da Agri-
cultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA), que se responsabiliza pelas questões
agronômicas e o registro dos produtos de uso agrícola, e pelo Instituto Brasileiro do
Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), que analisa as ques-
tões ambientais (ANVISA, 2019; MAPA, 2022).
Os produtos utilizados para o controle de fitobacterioses são denominados bac-
tericidas, mas podem ser encontrados produtos registrados no MAPA como bacteri-
cida-fungicida (por possuírem eficácia para bactérias e fungos), como é o caso de al-
guns produtos agrícolas à base de cobre e antibióticos (Silva-Júnior & Behlau, 2018).
Ainda podem ser encontrados princípios ativos com ação de indução de resistência
(acibenzolar-S-metil), amônia quaternária (cloreto de benzalcônio) (Nascimento et
al., 2013) e fungicidas como metam-sódico, fluazinam e famodaxona (em associa-
ções com cimoxanil ou mancozebe) (AGROFIT, 2022). Entretanto, no Brasil, ainda
existem poucos produtos químicos registrados para o manejo de fitobacterioses.
Os produtos químicos com ação biocida utilizados na agricultura são classifi-
cados quanto ao modo de ação, através do agrupamento proposto pelo Comitê de
Ação de Resistência de Fungos a Fungicidas (FRAC), o qual contribui para que as es-
tratégias de manejo sejam adotadas de maneira correta. Os produtos são divididos
em grupos identificados por letras e números, onde as letras separam os agrotóxi-
cos em grupos pelo modo de ação e os números indicam os subgrupos (Silva-Júnior
& Behlau, 2018). Em se tratando dos produtos com ação fitobactericida, os cúpri-
cos, de forma geral, estão incluídos no grupo M (atividade de contato multissítio),
enquanto antibióticos como casugamicina e estreptomicina fazem parte do grupo
D (síntese de aminoácidos e proteínas), e indutores de resistência, como aciben-
zolar-S-metil, fazem parte do grupo P (indutores de defesas em plantas hospedei-
ras) (FRAC, 2022). Os principais compostos químicos utilizados para o controle de
bactérias fitopatogênicas são produtos à base de cobre, antibióticos e indutores de
resistência, além de outros produtos químicos que também apresentam ação bac-
tericida, conforme descrito a seguir. Adicionalmente, na Tabela 1 estão descritas

as doenças, agentes causais e os produtos químicos registrados para o manejo de
fitobacterioses em território brasileiro.
Tabela 1. Fitobacterioses controladas por produtos químicos registrados no Brasil. Fonte:

AGROFIT (2022).
Fitobactéria Doença Cultura Produto comercial Ingrediente ativo

Copsuper; Difere;
Acidovorax avenae Estria vermelha Cana-de-açúcar Oxicloreto de cobre
Status
Auge Hidróxido de cobre
Bion 500 WG Acibenzolar-S-metílico
Fegatex Cloreto de benzalcônio
Melancia
Kasumin Casugamicina
Kocide WDG; Bioactive Hidróxido de cobre
Redshield 750 Óxido cuproso
A. citrulli Mancha aquosa
Actigard;
Acibenzolar-S-metílico
Bion 500 WG
Melão
Kocide WDG; Bioactive Hidróxido de cobre
Berinjela,
Jiló
Pimenta Kasumin Casugamicina
Pimentão
Quiabo
Cobre Atar BR; For-
Clavibacter michi- guard; Redshield 750; Óxido cuproso
ganensis subsp. Cancro bacteriano Tarpi
michiganensis Cupronil; Funguran
Verde; Sultan; Reconil; Oxicloreto de cobre
Tomate Recop
Sulfato de Cobre
Sulfato de cobre
Inderco
Tutor Hidróxido de cobre
Burkholderia cepa- Podridão da Casugamicina +
Cebola Kasuran
cia cebola oxicloreto de cobre
Mancha branca
Pantoea ananatis Milho Fegatex Cloreto de benzalcônio
do milho
Pectobacterium Cimoxanil +
Podridão mole Batata Equation
carotovorum famoxadona

Alho Kasumin Casugamicina
Famoxadona +
Graster; Midas BR
mancozebe
Cobox DF Oxicloreto de cobre
Sulfato de Cobre
Sulfato de cobre
Batata Inderco
P. carotovorum Casugamicina +
Podridão mole Kasuran
subsp. carotovorum Oxicloreto de cobre
Beterraba Tutor Hidróxido de cobre
Cebola Casugamicina + oxiclo-
Kasuran
reto de cobre
Cenoura
Melancia
Melão
Cupronil; Funguran
Tomate Oxicloreto de cobre
Verde
Podridão do
P. chrysanthemi Milho Kasumin Casugamicina
colmo
Eucalipto Actigard; Bion 500
Pseudomonas Mancha WG; Inssimo
cichorii bacteriana Plantas
Bunema 330 SL Metam-sódico
ornamentais
Copsuper; Covinex
700; Cuprital 700; Oxicloreto de cobre
P. savastanoi pv. Crestamento Difere
Soja
glycinea bacteriano
Status Oxicloreto de cobre
Bioprogress; Contact;
Hidróxido de cobre
Garant BR
P. syringae pv. Mancha Redshield 750 Óxido cuproso
Café
garcae aureolada Kasumin Casugamicina
Casugamicina + oxiclo-
Kasuran
reto de cobre
P. syringae pv. Crestamento
Soja Fegatex Cloreto de benzalcônio
glycinea bacteriano
Abóbora Kasumin Casugamicina
Bioprogress; Contact;
Hidróxido de cobre
Garant BR
Pepino
P. syringae pv. Redshield 750 Óxido cuproso
Mancha angular
lachrymans Abobrinha
Chuchu
Maxixe Kasumin Casugamicina
Melancia
Melão

Copsuper; Difere;
Oxicloreto de cobre
Cevada Status
Mancha Kasumin Casugamicina
P. syringae pv.
bacteriana Aveia
syringae
marrom Centeio
Trigo
Triticale
P. syringae pv. Actigard; Bion 500 WG Acibenzolar-S-metílico
Pinta bacteriana Tomate
tomato Cupuran 500 PM Oxicloreto de cobre
Agata; Altima; Asgard
500 SC; Banjo; Cignus;
Curado; Fluazinam
CCAB 500 SC; Fluazi-
nam Nortox 500 SC;
Streptomyces
Sarna da batata Batata Fluazinam 500 SC; Fluazinam
scabies
Proventis; Fontico;
Frowncide 500 SC;
Legacy; Origan 500
SC; Prummo; Teciso
500 SC; Zignal
Xanthomonas axo- Mancha Actigard; Bion 500
Eucalipto Acibenzolar-S-metílico
nopodis bacteriana WG; Inssimo
X. axonopodis pv. Mancha Auge Hidróxido de cobre
Maracujá
passiflorae bacteriana Kasumin Casugamicina
Melão Kasumin Casugamicina
X. campestris Mancha foliar
Melancia Neoram 37.5 WG Oxicloreto de cobre
X. citri pv. mangife- Redshield 750 Óxido cuproso
Mancha angular Manga
raeindicae Tutor Hidróxido de cobre
X. campestris pv. Bacteriose da
Mandioca Tutor Hidróxido de cobre
manihotis mandioca
Kocide WDG Bioactive Hidróxido de cobre
X. citri subsp. citri Cancro cítrico Citros Recop Oxicloreto de cobre
Fegatex; Quatermon Cloreto de benzalcônio
Actigard; Bion 500 WG Acibenzolar-S-metílico
Agrinose; Cobre
Fersol; Copsuper;
Covinex 700; Cuprital Oxicloreto de cobre
700; Cupronil; Difere;
X. citri subsp. mal- Fungitol Verde
Mancha angular Algodão
vacearum
Funguran Verde;
Oxicloreto de cobre
Reconil
Óxido cuproso (inorgâ-
Redshield 750
nico)
Status Oxicloreto de cobre
Actigard; Bion 500 WG Acibenzolar-S-metílico
Crestamento Bioprogress; Contact;
X. phaseoli bacteriano Feijão Garant BR; Kocide Hidróxido de cobre
comum WDG Bioactive

Berinjela Kasumin Casugamicina
Jiló
Pimenta Kasumin Casugamicina
Pimentão Tutor Hidróxido de cobre
Quiabo Kasumin Casugamicina
Actigard; Bion 500
WG;
Casugamicina + oxiclo-
Kasuran
reto de cobre
Mancha Cimoxanil + famoxa-
X. vesicatoria Equation
bacteriana dona
Famoxadona + manco-
Graster; Midas BR;
zebe
Auge; Kocide WDG
Tomate Bioactive; Ellect; Garra
Hidróxido de cobre
450 WP; Funguran
Verde; Supera; Tutor
Sulfato de Cobre
Sulfato de cobre
Inderco
Agrinose; Cobox DF;
Cupronil; Reconil; Oxicloreto de cobre
Recop; Sultan;
Cobre Atar BR; For-
guard; Redshield 750; Óxido cuproso
Tarpi
Clorose variegada Actigard; Bion 500
Xylella fastidiosa Citros Acibenzolar-S-metílico
dos citros WG;
Cúpricos: A aplicação de produtos à base de cobre, apesar de antiga, continua

sendo importante no manejo de fitobacterioses. Os fungicidas cúpricos com ação bac-
tericida atuam na proteção do tecido vegetal contra infecção e na redução da popula-
ção bacteriana na parte aérea da planta (Meneguim et al., 2007), sendo recomendados
para o controle de bactérias que causam lesões não-sistêmicas em ramos, folhas e
frutos (Silva-Júnior & Behlau, 2018). No Brasil, os produtos à base de oxicloreto de
cobre, hidróxido de cobre, óxido cuproso e sulfato básico de cobre (menor escala) são
os cúpricos mais utilizados para no manejo de fitobacterioses (AGROFIT, 2022). Atual-
mente, no banco de dados do MAPA encontram-se registrados 33 produtos à base de
cobre que podem ser utilizados para o manejo de fitobacterioses provocadas por 17
espécies bacterianas, em 18 culturas agrícolas, compreendidas entre hortaliças (bata-
ta, berinjela, jiló, mandioca, melão, melancia, pepino, pimenta e tomate), grandes cul-
turas (algodão, cana-de-açúcar, café, cevada, feijão e soja) e frutíferas (citros, manga e
maracujá) (AGROFIT, 2022).
É importante salientar que concentrações elevadas de íons de cobre se tornam
nocivas às bactérias devido a sua interação com ácidos nucleicos, interrupção de sítios
ativos de enzimas, interferência no sistema de transporte de energia e comprometi-
mento da integridade de membranas celulares (Silva-Júnior & Behlau, 2018). Dessa
forma, são necessárias várias aplicações destes produtos até que se alcance o controle
adequado das doenças (Meneguim et al., 2007). Por outro lado, a resistência a pro-
dutos cúpricos também tem sido detectada nesses microrganismos. Este fenômeno
foi relatado pela primeira vez no ano de 1983, em isolados de Xanthomonas vesicatoria
associados a mancha bacteriana em pimentão (Marco & Stall, 1983), e a partir de en-
tão, tem sido observado em isolados de diferentes espécies bacterianas (Araújo et al.,
2003; Griffin et al., 2017). Assim sendo, é essencial a utilização racional desses produ-
tos, respeitando sempre as recomendações técnicas de cada fabricante e realizando o
monitoramento dos campos de produção para detecção de isolados resistentes.
Antibióticos: Antibióticos são compostos químicos produzidos por microrganis-
mos capazes de inibir ou matar outros microrganismos, em baixas concentrações e
com alto nível de especificidade (McManus & Stockwell, 2001; Silva-Júnior & Behlau,
2018). Os antibióticos mais empregados no manejo de fitobacterioses são estreptomi-
cina, casugamicina e oxitetraciclina, os quais são produzidos por actinobactérias, um
grupo de bactérias que apresenta crescimento filamentoso, dentre outras característi-
cas. Estes antibióticos bloqueiam o complexo iniciante da síntese de proteínas, inter-
rompendo a sequência normal de tradução, resultando na produção de enzimas não-
-funcionais, ocasionando a morte da célula bacteriana (Silva-Júnior & Behlau, 2018).
No Brasil, são registrados dois antibióticos que têm como único ingrediente ativo
a casugamicina, isoladamente ou em associação com oxicloreto de cobre, para con-
trole de 11 espécies de fitobactérias que infectam hortaliças (alho, abóbora, abobri-
nha, batata, berinjela, cebola, cenoura, chuchu, jiló, maxixe, melancia, melão, pepino,
pimenta, pimentão e quiabo), cereais (aveia, centeio, cevada, milho, trigo e triticale)
e café (AGROFIT, 2022). No entanto, é recomendável utilizar antibióticos com caute-
la, visto que além do risco de desenvolvimento de resistência em diferentes isolados,
também há um elevado custo de aplicação, degradação no meio ambiente (Silva-Jú-
nior & Behlau, 2018) e risco de fitotoxidez às plantas (Theodoro & Maringoni, 2000).
Indutores de resistência: A indução de resistência representa uma forma de
controle alternativo capaz de evitar ou atrasar a entrada ou subsequente infecção do
patógeno no tecido das plantas, mostrando-se efetiva também contra fitobacterioses
(Resende et al., 2007). A resistência sistêmica é uma forma natural de defesa da plan-
ta, que oferece uma proteção duradoura contra uma ampla gama de microrganismos.
Este tipo de resistência pode ser ativado quimicamente com a aplicação de induto-
res de resistência, os quais não atuam diretamente sobre o patógeno, mas na ativação
dos mecanismos de resistência bioquímicos e estruturais da planta, o que impede ou
dificulta a colonização dos tecidos vegetais pelo fitopatógeno (Silva-Júnior & Behlau,
2018). A resistência pode persistir na planta por diversos meses, contudo, com o pas-
sar do tempo, é necessário reaplicar o produto para reativar a indução. Por ser ines-
pecífica e parcial, este método não promove pressão de seleção ao patógeno, o que
praticamente elimina o risco de quebra de resistência (Silva-Júnior & Behlau, 2018).

O composto sintético éster-S-metil do ácido benzo-(1,2,3)-tiadiazol-7-carbo-
tióico, conhecido como acibenzolar-S-metil é o princípio ativo mais utilizado para
esta finalidade e consiste em um análogo do ácido salicílico (Terry & Joyce, 2004).
No Brasil, são registrados três produtos, os quais têm o acibenzolar-S-metílico como
princípio ativo e são recomendados para o controle de fitobacterioses provocadas
por Acidovorax citrulli, Pseudomonas cichorii, P. syringae pv. tomato, X. axonopodis, X. citri
subsp. malvacearum, X. phaseoli, X. vesicatoria e Xylella fastidiosa. Além disso, estudos
indicam que doenças causadas por outras bactérias fitopatogênicas como Pectobacte-
rium carotovorum (Friedrich et al., 1996), Clavibacter michiganensis subsp. michiganen-
sis (Baysal, Soylu & Soylu, 2003), P. atrosepticum (Benelli, Denardin & Forcelini, 2004)
e Ralstonia solanacearum (Araújo et al., 2005), também podem ser controladas por
este indutor de resistência.
Outros produtos químicos com ação bactericida: Diversos outros ingredien-
tes ativos são recomendados para o controle de fitobactérias. O ingrediente ativo
meta-sódico pertencente ao grupo químico dos isotiocianato de metila, classifica-
do como formicida/fungicida/herbicida/inseticida/nematicida, é registrado para o
controle de P. cichorii em plantas ornamentais. A fenilpiridinilamina é o ingrediente
ativo de 17 produtos registrados para controle de Streptomyces scabies em batata. Por
sua vez, o fungicida cloreto de benzalcônio (amônia quaternária) apresenta produtos
específicos registrados para o controle de X. citri subsp. citri em citros, A. citrulli em
melancieira e meloeiro, P. carotovorum subp. carotovorum em batata, Pantoea ananatis
em milho, P. syringae pv. glycinea em soja e X. vesicatoria em tomateiro. Produtos re-
gistrados à base de misturas dos fungicidas famoxadona (oxazolidinadiona) + cimo-
xanil (acetamida) são recomendados para P. carotovorum e X. vesicatoria em batateira
e tomateiro, respectivamente; assim como famoxadona + mancozebe (alquilenobis/
ditiocarbamatos) para P. carotovorum subsp. carotovorum e X. vesicatoria nas mesmas
culturas (AGROFIT, 2022).
3. Produtos biológicos registrados para o controle

de fitobacterioses
O primeiro registro de um produto biológico no Brasil ocorreu em 2008 e, des-
de então, este número vem crescendo (Guimarães, Silva & Medeiros, 2019). Produtos
biológicos mostram resultados consistentes contra uma ampla gama de patógenos,
entretanto quando se trata de biobactericidas, o número de produtos registrados dis-
poníveis é limitado (n = 5) quando comparado ao total de bioprodutos registrados no
Brasil (n = 105) (AGROFIT, 2022). Todos os biobactericidas têm como antagonistas es-
pécies pertencentes ao gênero Bacillus: B. subtilis é recomendado para o controle de do-
enças provocadas por X. vesicatoria, P. syringae e P. syringae pv. garcae; B. subtilis linhagem
QST 713, para doenças provocadas por S. scabies, X. vesicatoria e X. citri subsp. citri; e B.
amyloliquefaciens, para doenças provocadas por X. campestris pv. campestris e S. scabies.
A recomendação de uso desses biobactericidas consiste em aplicações preventivas,

pulverizações foliares em condições favoráveis a doença, no solo no sulco de plantio,
nas fases de floração e frutificação, para tratamento de mudas em bandejas e em apli-
cações foliares semanalmente logo após o plantio e durante a fase reprodutiva (AGRO-
FIT, 2022).
A nível mundial há um número maior de biobactericidas comercializados, à base
de Rhizobium radiobacter (sin. Agrobacterium radiobacter) isolado K1026, B. subtilis li-
nhagem QST 713, B. subtilis linhagem GBO3, Aureobasidium pullulans e bacteriófagos
(isoladamente ou em coquetel), utilizados no manejo de doenças provocadas por C.
michiganensis subsp. michiganensis, Erwinia amylovora, E. tracheiphila, P. carotovorum, P.
syringae, P. syringae pv. tomate, X. campestris, X. citri subsp. citri, X. vesicatoria, X. fastidiosa e
Pectobacterium spp. (Collinge et al., 2022). Adicionalmente, na Tabela 2 estão descritas
as doenças, agentes causais e os produtos biológicos registrados disponíveis para o
manejo de fitobacterioses no Brasil e no mundo.
Tabela 2. Fitobacterioses controladas por produtos biológicos comercializados no Brasil

e no mundo. Fontes: Adaptado de Collinge et al. (2022) e AGROFIT (2022).
Organismo Mecanismo de
Patógeno Alvo Doença Cultura Produto
Antagonista ação
Xanthomonas
Mancha
vesicatoria; Em qualquer
bacteriana; Bio-Imune*
Pseudomonas cultura com
Mancha- Multi-Attack* Bacillus subtilis Diversos
syringae pv. ocorrência do
aureolada; Pinta Multi-Guard*
garcae; alvo biológico
bacteriana
P. syringae.
Streptomyces
Sarna-comum;
scabies; Batata; Berinjela, B. subtilis Antibiose e
Mancha
X. vesicatoria; Jiló, Pimenta, Serenade* linhagem QST resistência
bacteriana;
X. citri subsp. Tomate e Citrus 713 induzida
Cancro cítrico
citri
Tomate,
X. campestris Mancha-
Berinjela, Jiló, B.
pv. campestris; bacteriana; Duravel* Competição
Pimenta e amyloliquefaciens
S. scabies Sarna comum
Pimentão
Rhizobium
Rhizobium Frutíferas,
radiobacter
radiobacter (sin. plantas Antibiose e
Galha da coroa NOGALL® K1026 (sin.
Agrobacterium ornamentais e competição
Agrobacterium
tumefaciens) noz
radiobacter)
Pectobacterium
carotovorum,
Erwinia Antibiose e
Diversas Kodiak® B. subtilis GBO3
tracheiphila, P. competição
syringae e X.
campestris
Competição
Queima Aureobasidium
E. amylovora Pera e Maçã Blossom Protect por espaço e
bacteriana pullulans
nutrientes
Organismo Mecanismo de
Patógeno Alvo Doença Cultura Produto
Antagonista ação
Cereja, Maçã,
Pera, Amêndoa, Pseudomonas
Queima
E. amylovora Pêssego, BlightBan® A560 fluorescens Competição
bacteriana
Tomate, Batata A506
e Morango
Antibiose,
Bacillus competição
P. syringae pv. Bacteriose-
amyloliquefa- por espaço
actinidiae; E. PSA; Queima Kiwi e Macieira Amylo – X WG
ciens subsp. e nutrientes
amylovora bacteriana
plantarum D747 e resistência
induzida
Tomate, Batata,
Morango,
Damasco,
Pseudomonas
Queima Amêndoa,
E. amylovora Frostban B fluoroscens Competição
bacteriana Blueberry,
A506
Pêssego,
Nectarina, Maçã,
Pera e Cereja
X. campestris Mancha Tomate e
AgriPhage XCV Bacteriófago Parasitismo
pv. vesicatoria bacteriana Pimenta
AgriPhage-
X. citri pv. citri Cancro cítrico Citrus Bacteriófago Parasitismo
Citrus Canker
P. syringae pv. Tomate e
Pinta bacteriana AgriPhage PST Bacteriófago Parasitismo
tomato Pimenta
Clavibacter
michiganensis Cancro
Tomate AgriPhage CMM Parasitismo
subsp. bacteriano
michiganensis
Queima AgriPhage-Fire
E. amylovora Maçã e Pera Bacteriófago Parasitismo
bacteriana Blight
Bactérias
causadoras de Podridão mole Batata Biolyse-BP Bacteriófago Parasitismo
podridão mole
Queima
E. amylovora Maçã Erwiphage Bacteriófago Parasitismo
bacteriana
Doença de Coquetel de
Xylella fastidiosa Videira XylPhi-PD Parasitismo
Pierce da videira bacteriófagos
* Produtos registrados no Brasil
3.1. Microrganismos no biocontrole de fitobacterioses

Bactérias, bacteriófagos e fungos são utilizados no controle de fitobacterioses, e
podem apresentar diferentes mecanismos de ação. De acordo com a classificação de
Jensen et al. (2017), os principais mecanismos de ação de agentes de controle biológi-
co de doenças de plantas são: 1) competição por recursos (oxigênio, carbono, nitrogê-
nio, nutrientes e outros recurso fundamentais); 2) antibiose, onde o agente de biocon-
trole inibe o desenvolvimento do patógeno através de efeitos metabólitos secundários;
3) hiperparasitismo, onde o antagonista atua como predador e explora o patógeno alvo
como presa; e 4) resistência induzida, a interação indireta de um agente de biocontro-
le via indução de mecanismos de defesa da planta contra patógenos (Figura 1). Além
desses mecanismos, a promoção de crescimento de plantas é considerada um quinto
mecanismo, o qual pode contribuir para o controle de doenças pela melhoria da ab-
sorção de nutrientes e interferência nas vias hormonais das plantas. Entretanto, al-
guns pesquisadores não consideram esse efeito como um mecanismo de biocontrole
(Stenberg et al., 2021).
Figura 1. Principais mecanismos de ação de agentes de biocontrole de doenças de plantas.
Bactérias: Por apresentarem diversos mecanismos de controle, espécies de Ba-

cillus e Pseudomonas são os organismos mais pesquisados para o controle de fitobac-
térias (Koch et al., 2018; Kohl, Kolnaar & Ravensberg, 2019). Isolados de Bacillus spp.
têm sido eficientes no controle de X. citri através da inibição de crescimento (Liu et
al., 2015) ou por lise celular (Islam et al., 2019; Rabbee et al., 2019). Nesse contexto, a
aplicação de dois isolados de B. subtilis reduziu o desenvolvimento de X. citri por inter-

ferência na colonização e na formação do biofilme do patógeno (Huang et al., 2012).
Resultados semelhantes foram obtidos na redução da incidência (90-100%) do cancro
cítrico causado por X. citri subsp. citri após a aplicação de B. subtilis LE24, B. tequilensis
PO80 e B. amyloliquefaciens LE109 (Daungfu, Youpensuk & Lumyong, 2019) e de 26,30%
e 81,68% na incidência e densidade do patógeno, respectivamente, quando B. velezen-
sis Bv-21 foi aplicado (Rabbee, Islam & Baek, 2022). O tratamento com Bacillus spp.
também apresentou ação curativa (aplicação após a infecção), quando aplicado às 72h
após infecção de P. syringae, reduzindo a severidade da doença em plantas de citros
(Mougou & Boughalleb-M’hamdi, 2018; Islam et al., 2020).
Isolados de Bacillus spp. também têm sido eficientes no controle de A. citrulli. Di-
ferentes isolados de B. subtilis, B. megaterium, B. pumilis e Bacillus sp. reduziram signi-
ficativamente a mancha aquosa em meloeiro, após tratamento de sementes (Santos
et al., 2006). B. amyloliquefaciens reduziu o desenvolvimento de A. citrulli por meio do
acúmulo de peróxido de hidrogênio e elevado nível de expressão gênica relacionada
à defesa do hospedeiro (Jiang et al., 2015). Em outro estudo, B. subtilis 9407 mostrou
forte atividade antibactericida contra A. citrulli in vitro e in vivo, com redução da se-
veridade em plântulas de meloeiro alcançando eficiência superior a 60% (Fan et al.,
2017). Curtobacterium flaccumfaciens, Microbacterium oxydans, P. oryzihabitans e P. fluo-
rescens também foram eficientes no controle de A. citrulli em plântulas de melanciei-
ra (Horuz & Aysan, 2018).
Por sua vez, bactérias causadoras de podridão mole também podem ser con-
troladas por meio de agentes de controle biológico. Nesse sentido, isolados de P. flu-
orescens e P. putida, aplicados isolados ou em mistura, inibiram (in vivo e in vitro) o
crescimento e a incidência de Dickeya spp. e Pectobacterium spp. (Essarts et al., 2016).
P. fluorescens, B. subtilis, B. megaterium e B. pumilus apresentaram efeito antagônico (in
vitro) contra P. carotovorum subsp. carotovorum (El-Hendawy & Abo-Elyousr, 2016; Ab-
d-El-Khair et al., 2021).
Outras espécies de bactérias têm mostrado eficiência no controle de fitobacterio-
ses. Bactérias produtoras de ácido lático, como Lactobacillus plantarum isolados PM411
e TC92, têm se destacado no controle de E. amylorora em plantas de pereira (Roselló et
al., 2017), e X. arboricola pv. pruni, X. fragariae e P. syringae pv. actinidiae em diferentes
hospedeiros (Daranas et al., 2019). Leuconostoc mesenteroides, Weisella cibaria, L. citreum,
L. lactis e Enterococcus mudti também apresentaram potencial biocontrolador para Pec-
tobacterium e Dickeya (Trias et al., 2008). Além disso, misturas de bactérias antagônicas
como Serratia plymuthica cepa A294, Enterobacter amnigenus cepa A167, Rahnella aquati-
lis cepa H145, S. Rubidaea cepa H440 e S. Rubidaea cepa H469 reduziram significativa-
mente a incidência e severidade da podridão mole em condições de armazenamento
(Maciag et al., 2020). A atividade antagônica de Paenibacillus lentimorbus MEN2 reduziu
a incidência (77%) e severidade (81%) de A. citrulli em plântulas de meloeiro (Medeiros
et al., 2009) e uso de isolados de Bdellovibrio foram eficientes contra P. brasiliensis em
batata (Youdkes et al., 2020).
Bacteriófagos: A utilização de bacteriófagos (vírus que infectam bactérias) no
controle biológico tem recebido crescente interesse de pesquisas nos últimos anos,
principalmente por ser um método de controle sustentável que pode ser inserido no
manejo de fitobacterioses (Poveda et al., 2021), com alguns produtos biológicos já

disponíveis no mercado. O emprego de fagos é mais recomendável que produtos quí-
micos devido ao fato de, quando aplicados em coquetéis, minimizar as chances de
resistência, dada a baixa possibilidade de resistência simultânea a diversos fagos
(Choudhary et al., 2022).
Os bacteriófagos atuam no controle de fitobactérias por meio do mecanismo de
lise (ciclo lítico) (Jones et al., 2012). Neste contexto, diversos estudos têm reportado
a eficiência de fagos no controle de fitobacterioses. A aplicação combinada de três
fagos (ΦEaH2A, ΦEaH5K e ΦEaH7B) reduziu o desenvolvimento E. amylovora em 65
a 84% (Schwarczinger et al., 2017). Em outro estudo, o fago Φ31, isoladamente e em
combinação com os fagos Φ16 e Φ17A, suprimiu os sintomas causados por X. axono-
podis pv. allii em cebolinha (Nga et al., 2021), assim como quatro fagos aplicados de
forma individual ou combinada resultaram no controle de P. syringae pv. actinidiae
(Flores et al., 2020). Jungkhun et al. (2021) isolaram fagos capazes de reduzir em
62% a severidade dos sintomas causados por Burkholderia glumae em plantas de ar-
roz. Entretanto, os autores mostraram que fagos podem ser específicos para isolados
da bactéria coletados na mesma área e, portanto, a utilização combinada de diferen-
tes fagos deve ser empregada.
A aplicação de fagos no solo para o controle de fitobacterioses também tem gerado
resultados positivos. Álvarez, López & Biosca (2019), verificaram redução da murcha
bacteriana causada por R. solanacearum ao aplicar os fagos vRsoP-WF2, vRsoP-WM2 e
vRsoP-WR2 no solo. O transporte de fagos de A. citrulli em plantas de meloeiro foi veri-
ficado por meio de técnicas moleculares, demonstrando que os fagos aplicados no solo
se translocaram através do tecido vascular até a parte aérea, reduzindo a severidade
doença e elevando a sobrevivência das plantas infectadas em 100% (Rahimi-Midani &
Choi, 2020).
Exemplos de sucesso no controle de R. solanacearum utilizando bacteriófagos tam-
bém são numerosos. Um coquetel composto por seis fagos inibiu em cerca de 80% a
murcha bacteriana em batata, em ensaios de bioprospecção (Wei et al., 2017). Resulta-
dos semelhantes foram observados em tomateiros co-inoculados com R. solanacearum
e o bacteriófago RsPod1EGY, onde as plantas não apresentaram sintomas de murcha
bacteriana em condições de casa de vegetação (Elhalag et al., 2018). O tratamento de
plantas de tomateiro com fagos individualmente (φRSL1) e em mistura (i.e. φRSA1, φR-
SB1e φRSL1) mostrou-se eficiente no controle da murcha bacteriana durante 18 dias
(Fujiwara et al., 2011). Todas essas evidências demostraram que o uso de bacteriófa-
gos se caracteriza como uma alternativa sustentável no controle de fitobacterioses,
principalmente quando usados em misturas de fagos (Wang et al., 2019). Contudo, é
fundamental destacar que a viabilidade dos fagos na filosfera pode ser afetada por fa-
tores abióticos, como luz UV, por exemplo. Diante disso, a aplicação à noite pode favo-
recer a ação do bacteriófago como agente biocontrolador (Jones et al., 2012).
Fungos: A aptidão de fungos filamentosos micorrízicos e endofíticos no mane-
jo de diferentes tipos de doenças tem sido vastamente pesquisada nos últimos anos.
Esses microrganismos atuam por meio de mecanismos diretos ou indiretos, como
na ativação de respostas de defesa das plantas (Poveda, Abril-Urias & Escobar, 2020).
Trichoderma pseudoharzianum e T. asperelloides mostram forte atividade antibactericida
contra R. solanacearum, causando a ruptura das paredes celulares e desintegração da

membrana por meio de ação de metabólitos secundários (Khan et al., 2020). Metabó-
litos fúngicos de T. harzianum também apresentaram elevada atividade antibacteriana
contra R. solanacearum (in vitro), assim como o extrato fúngico resultou em significativa
redução da severidade da murcha bacteriana em plantas de tomateiro (Yan & Khan,
2021). Este biocontrolador também induziu resistência em plantas de tomateiro con-
tra R. solanacearum após tratamento de sementes (Konappa et al., 2020). Metabólicos
produzidos por isolados de T. harzianum, T. virens e T. koningii (in vitro e in vivo) também
foram eficientes no controle da murcha bacteriana do tomateiro, reduzindo a popu-
lação bacteriana no solo e a severidade da doença (Guo et al., 2021). Resultados simi-
lares foram observados com a aplicação de Trichoderma spp. no solo para controle da
murcha bacteriana na cultura da batata (Kariuki, Mutitu & Muiru, 2020; Mohamed et
al., 2020). A eficiência de Trichoderma spp. também tem sido observada para o contro-
le de bactérias causadoras de podridões. Isolados de T. harzianum, T. viride e T. virens
foram eficazes na supressão de P. carotovorum subsp. carotovorum (Abd-El-Khair et al.,
2021) e T. harzianum e T. viride controlaram a podridão mole em fatias de batata (El-Na-
ggar et al., 2016).
A eficiência de fungos no controle de fitobacterioses também tem sido observada
pela aplicação direta de extratos fúngicos. Nesse sentido, resultados de Vieira et al.
(2018) mostraram que extratos de Pseudogymnoascus, Penicillium, Cadophora, Paraconio-
thyrium e Toxicladosporium inibiram o crescimento de X. citri subsp. citri in vitro. Em ou-
tro estudo, fungos saprofíticos isolados do semiárido do Nordeste brasileiro (Memno-
niella levispora, Periconia hispidula, Zygosporium echinosporum e Chloridium virescens subsp.
virescens) apresentaram potencial para controlar X. vesicatoria em tomateiro (Peitl et al.,
2017). Além disso, leveduras também têm mostrado potencial no biocontrole de bac-
térias fitopatogênicas. Por exemplo, Pseudozyma churashimaensis, obtida de folhas de
pimenta, conferiu proteção significativa contra X. vesicatoria por meio da indução do
efeito priming para a defesa da planta (Lee et al., 2017) e por Saccharomyces cerevisiae
em planta de pimentão com redução da severidade da doença (Awad-Allah, Shams &
Helaly, 2021). Pichia anomala e Rhodotorula aurantiaca também mostraram eficácia no
controle de A. citrulli (Melo et al., 2015).
Outros agentes fúngicos de biocontrole como Diaporthe phaseolorum, Aspergillus fu-
migatus e A. versicolor, isolados como fungos endófitos em tomateiro, sintetizaram me-
tabólitos antibacterianos tais como acetol, ácido hexanoico e ácido acético, os quais
foram eficientes contra X. vesicatoria (Rashid, 2021). Extratos contendo metabólitos ex-
tracelulares de Aspergillus spp. expressaram resultados antibacterianos diversificados
contra Bacillus sp., E. amylovora e P. syringae (Soltani & Moghaddam, 2014). O efeito do
composto ofiobolina A (sesterterpeno) produzido por Drechslera gigantea foi eficaz na
inibição do desenvolvimento de X. fastidiosa (in vitro) (Bleve et al., 2018). Além disso,
fungos micorrízicos arbusculares e um isolado endofítico de Epicoccum nigrum foram
eficazes (isoladamente ou combinados) no controle de P. carotovorum subsp. atrosepti-
cum, pela redução da população bacteriana (in vivo), dos sintomas da doença e aumen-
to do crescimento das plantas e tubérculos (Bagy et al., 2019).
4. Doenças controladas pela integração dos méto-

dos químico e biológico
Os produtos químicos e biológicos, em algumas situações, não fornecem um nível
razoável de controle de fitobacterioses, visto que alguns produtos não são capazes de
controlar adequadamente o patógeno e podem induzir o surgimento de isolados resis-
tentes. Dessa forma, a integração entre tratamentos químico e biológico pode ser uma
opção mais eficaz para reduzir a severidade das doenças. Nesse sentido, os próprios
produtos biológicos registrados para fitobacterioses no Brasil indicam a alternância
de pulverizações com cúpricos, a fim de otimizar o controle das doenças (Ciancio &
Mukerji, 2008).
A combinação de termoterapia, estreptomicina (0,05%) + oxicloreto de cobre
(0,03%) e P. fluorescens (0,5%) no tratamento de sementes visando o controle da fer-
rugem bacteriana do feijoeiro causada por X. citri pv. vignicola (sin. X. axonopodis pv.
vignicola) resultou em um controle de 75% da doença, bem como melhor rendimento
da cultura (Nandini & Shripad, 2015). Em outro estudo, a aplicação combinada de hi-
dróxido de cobre + acibenzolar-S-metil + isolados de bacteriófagos KUT1 possibilitou
maior redução (98%) da severidade da mancha bacteriana da pimenta causada por X.
euvesicatoria (Sevic et al., 2019). Além disso, o efeito de indutores de resistência, rizo-
bactérias promotoras do crescimento, bacteriófagos e bactérias antagonistas, aplica-
das em combinação, proporcionou um maior controle da mancha bacteriana do toma-
teiro, também causada por X. vesicatoria, quando comparado aos tratamentos isolados
(Obradovic & Jones 2004).
A interação entre produtos químicos e biológicos também tem se mostrado pro-
missora para o manejo de outras doenças. Nesse contexto, o tratamento de sementes
com o isolado de P. fluorescens Pf1 (10 g/kg de semente) seguida de três pulverizações
foliares de oxicloreto de cobre (0,2%), aos 30, 60 e 90 dias após a germinação foi ava-
liado quanto ao controle do crestamento bacteriano do algodoeiro causado por X. citri
pv. malvacearum, sendo observada reduções na incidência (38.34%) e severidade da
doença (14.54%) (Ingole, Patil & Gade, 2011). Em outros estudos, a queima bacteriana
em pereiras, causada por E. amylovora, foi reduzida pelo tratamento com oxitetraci-
clina (200 µg/mL), P. fluorescens e E. herbicola (Stockwell, Johnson & Loper, 1996); e os
tratamentos com oxicloreto de cobre + hidróxido de cobre, sulfato de cobre, sulfato de
cobre pentahidratado, oxitetraciclina, hidróxido de cobre + acibenzolar-s-metil, famo-
xadona + cimoxanil, extrato de Reynoutria sachalinensis e B. Subtilis, em folhas e frutos
foram eficientes no controle da mancha bacteriana da abóbora causada por X. cucurbi-
tae (Thapa & Babadoost, 2016).
5. Perspectivas futuras
A agricultura tem sofrido pressão ao redor do planeta para que todas as etapas
de produção de alimentos apresentem níveis razoáveis de sustentabilidade. Nesse
contexto, as aplicações de produtos químicos devem ser utilizadas de forma racional,
em um sistema de manejo integrado, visando a redução dos danos e perdas provoca-
dos pelas fitobacterioses, e promovendo o menor impacto ambiental possível. Portan-
to, a adoção de estratégias que permitam a diminuição desses impactos, bem como
o surgimento de isolados bacterianos resistentes, caracterizam-se como essenciais
para a utilização desses produtos. Dentro desse escopo, o controle biológico desponta
como técnica valiosa para toda cadeia econômica da agricultura mundial, pois per-
mite que níveis consideráveis de controle sejam alcançados, tanto pelo seu uso isola-
do em alguns casos, quanto pela sua utilização em conjunto com produtos químicos
e outras técnicas de controle, auxiliando consideravelmente na redução dos impac-
tos causados pelas fitobacterioses e oferecendo alternativas ao uso exclusivo de pro-
dutos químicos. Também é preciso ressaltar que devido a sua imensa diversidade, o
Brasil apresenta um enorme potencial para a bioprospecção de microrganismos em
seus biomas singulares, os quais podem ser explorados amplamente para aumentar
a gama de microrganismos e produtos comerciais disponíveis em território nacional.
Diante desse panorama, investimentos e incentivos em pesquisas científicas visando
a busca de agentes de biocontrole, a determinação dos modos de ação, formas ade-
quadas de produção, aplicação e armazenamento de produtos biológicos, bem como
visando a avaliação de estratégias de aplicação em conjunto com produtos químicos
e com outras técnicas de controle, são essenciais para o sucesso do manejo integrado
das fitobacterioses e desenvolvimento de uma agricultura mais sustentável e menos
agressiva ao meio ambiente.
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DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.02543-19.
7 CAPÍTULO 7
LEVEDURAS NA FITOPATOLOGIA: DA PROSPECÇÃO
AOS PRODUTOS BIOLÓGICOS
Iwanne Lima Coelho

Sérgio Batista Ramos
Delson Laranjeira
1. Leveduras na Fitopatologia
Os microrganismos eucarióticos e unicelulares, pertencentes aos filos Ascomy-
cota e Basidiomycota, que se reproduzem por fissão binária ou brotamento, que não
apresentam corpo de frutificação e apresentam características e hábitos similares
aos de bactérias são chamadas de leveduras (Fuentefria, 2007). Esses organismos são
abundantes em diversos tipos de substratos, podendo ser comumente encontrados na
microbiota epifítica e/ou endofítica de folhas, cascas, frutas, flores, tecidos necróticos,
solos e na rizosfera (Bello et al., 2008; Grondin et al., 2015).
O histórico das leveduras acompanha a história humana com a prática de fer-
mentação de bebidas, por exemplo, ocorre desde as primeiras civilizações. Mesmo
desconhecendo a existência dos microrganismos fermentativos e não compreenden-
do os mecanismos envolvidos nesses processos, as civilizações aprimoraram, ao longo
dos anos, a utilização de leveduras para a produção e beneficiamento de alimentos.
Atualmente, esses microrganismos são empregados nos mais diversos setores como
os alimentícios, medicinais, biotecnológicos e agrícolas.
Tratando-se das aplicações agrícolas e fitossanitárias de organismos biocontro-
ladores, leveduras possuem características fundamentais necessárias, a saber: são fa-
cilmente cultivadas em condições in vitro; podem ser melhoradas biotecnologicamen-
te a fim de potencializar sua utilização e eficácia; são facilmente adaptáveis a diversas
condições nutricionais mesmo as mais desfavoráveis; apresentam alta capacidade de
proliferação, mesmo em baixas temperaturas; são excelentes colonizadoras em dife-
rentes tipos de substratos por longos períodos, incluindo tecidos de plantas (Robiglio
et al., 2011). Em síntese, esse conjunto de atributos proporcionam às leveduras van-
tagens admiráveis como agentes biocontroladores e, diferentemente dos fungos fila-
mentosos, leveduras não produzem esporos alergênicos ou micotoxinas (Qing & Shi-
ping, 2000).
Mesmo apresentando tantas características favoráveis, quando comparamos os
volumes de pesquisas acerca de leveduras, relacionando o potencial de aplicação e
obtenção de produtos nas áreas de biotecnologia, micologia médica e fitopatologia,
percebemos que nessa última, o conhecimento sobre leveduras ainda é pouco explo-
rado e os produtos resultantes que podem ser utilizados de forma efetiva são escassos.
A agricultura moderna enfrenta grandes desafios para manter os volumes pro-
dutivos com baixo impacto ambiental e garantia da segurança alimentar (Lamichha-
ne et al., 2016). Na busca por caminhos alternativos ao uso de produtos químicos,
119
CAPÍTULO 7 - LEVEDURAS NA FITOPATOLOGIA: DA PROSPECÇÃO AOS PRODUTOS
a aplicação de leveduras BCA’s (Biological Control Agents) emerge como uma pos-
sível alternativa.
Em meados de 1991, foram publicados os resultados dos mecanismos de ação
desempenhados por Pichia guilliermondii, atual Meyerozyma guilliermondii, sobre o fito-
patógeno Botrytis cinerea (Wisniewski et al., 1991). Desde então, nos últimos 30 anos,
extensas pesquisas têm sido desenvolvidas com o objetivo de reconhecer as estraté-
gias desempenhadas por leveduras como BCA’s contra fitopatógenos, principalmente
aqueles que afetam frutos em pré e pós-colheita.
Os produtos resultantes de todos esses anos de pesquisas, a respeito do uso de
leveduras como agentes de biocontrole não foram suficientes para esclarecer os pro-
cessos envolvidos na expressão dos mecanismos antagônicos, tampouco os efeitos da
ação biocontroladora, desempenhados por leveduras BCA’s, sobre os componentes
que compõem um patossistema. Todas essas interrogações e desafios impulsionam
novas pesquisas na esperança de que tão logo possamos empregar adequadamente
esses microrganismos na agricultura.
2. Prospecção de leveduras como biocontroladoras

de doenças em plantas
Selecionar leveduras potencialmente biocontroladoras que possam ser utiliza-
das efetivamente no manejo de doenças em plantas não é uma tarefa fácil. Entre o ob-
jetivo de se obter uma cepa biocontroladora e a consolidação dessa meta existem duas
etapas básicas e particulares às intenções da pesquisa que se pretende desenvolver.
Nessa primeira etapa, o objetivo principal resume-se em escolher a origem das
cepas que serão avaliadas e para isso, podemos considerar as seguintes possibilida-
des: as cepas deverão ser obtidas a partir de um material biótico ou abiótico, onde as
características das leveduras serão intrínsecas ou o conjunto de cepas avaliadas quan-
to ao potencial biocontrolador serão recuperadas de coleções micológicas, podendo
ou não apresentar histórico de estudos quanto aos seus mecanismos antagônicos, ou
ainda, apresentar ou não relação com as plantas ou frutos de interesse final, aos quais
são direcionadas as investigações de prospecção.
Observando os estudos relacionados à prospecção de leveduras biocontrolado-
ras, percebe-se que, nessa etapa inicial é comum a utilização de técnicas para o iso-
lamento e obtenção de leveduras presentes na microbiota de um hospedeiro alvo, re-
lacionado ao patossistema estudado (Campos-Martínez et al., 2016; Ballester-Tomás
et al., 2017). A predileção ou priorização por leveduras endêmicas de tecidos vege-
tais sadios do hospedeiro, principalmente aquelas obtidas a partir de frutos e folhas
é reforçada pela hipótese de que esses isolados tendem apresentar alta capacidade
de sobrevivência, colonização e desenvolvimento em tecidos vegetais (Parafati et al.,
2015; Paiva et al., 2017).
Apesar dessa tendência de escolha na origem dos possíveis antagonistas, a ob-

tenção de isolados promissores foi relatada a partir de microbiotas e ambientes distin-
tos (Liu et al., 2013). De fato, vale ressaltar, que essa não é uma problemática durante o
processo de prospecção de biocontroladores, pois muitas cepas de leveduras promis-
soras foram isoladas de nichos totalmente diferentes, em relação ao hospedeiro vege-
tal atrelado ao patossistema estudado, por exemplo: Debaryomyces hansenii, isoladas de
águas marinhas, mostrou-se capaz reduzir significativamente o crescimento micelial
de Mucor circinelloides, Aspergillus sp., Fusarium proliferatum e Fusarium subglutinans em
grãos de milho (Medina-Córdova et al., 2016); Torulaspora globosa, isolado da rizosfera
da cana-de-açúcar, apresentou ação antagônica contra Colletotrichum sublineolum no
sorgo (Rosa et al., 2010); Kloeckera apiculata, reduziu o grau de decomposição de Peni-
cillium italicum em citrus (Liu, Luo & Long, 2013); Metschnikowia pulcherrima e Wickerha-
momyeces anomalus, isoladas de salmoura de oliva e fragmentos de romã, controlaram
com eficácia a podridão dos cachos em uvas, ocasionada por Botrytis cinerea (Parafati
et al., 2015).
Na segunda etapa, o objetivo principal é o screening, ou seja, uma seleção de iso-
lados promissores. Esse também é um processo crucial, no qual os potenciais anta-
gônicos e/ou biocontroladores das leveduras são averiguados, a partir de testes, ini-
cialmente in vitro, que proporcionarão um ranqueamento das cepas, de acordo com os
mecanismos avaliados. Muitos mecanismos considerados antagônicos podem atuar
em um sistema interativo entre hospedeiro, patógeno e antagonista, por esse motivo,
o sucesso na inibição da infecção e do fitopatógeno está diretamente condicionado a
efetividade destes mecanismos, tais como: antibiose, micoparasitismo, produção en-
zimática, resistência induzida, formação de biofilme e competição por espaço e nu-
trientes (Spadaro & Droby, 2016).
Apesar dos mecanismos fisiológicos, desempenhados pelas leveduras, atuarem
simultaneamente durante os processos de interações antagônicas (Droby et al., 2009;
Paiva et al., 2017), na etapa de prospecção, os testes in vitro funcionam como impor-
tantes ferramentas na demonstração individual desses mecanismos (Huang et al.,
2011; Lutz et al., 2013). Adicionalmente, os testes in vitro realizados durante as eta-
pas iniciais de seleção são priorizados por proporcionar resultados discrimináveis das
possíveis respostas biocontroladoras para um maior número de representantes anta-
gônicos sobre os isolados fitopatogênicos de interesse.
Os testes in vitro são muito promissores no processo de seleção inicial de isolados
antagônicos, mas não substituem os testes diretos in vivo. Nos microambientes artifi-
cialmente controlados, ocorrem efeitos cumulativos dos mecanismos de biocontrole
(Droby et al., 2009) que, na maioria das vezes, não são reproduzidos in vivo. É comum
observar que, mesmo utilizando cepas previamente selecionadas in vitro e que apre-
sentaram excelentes resultados, nem todas essas leveduras apresentam resultados
satisfatórios in vivo (Parafati et al., 2015). Diante de todas essas considerações, apesar
de serem válidos como métodos de detecção dos mecanismos antagônicos e de seleção
inicial, os testes de biocontrole in vitro não substituem os testes in vivo, uma vez que,
apenas o segundo é capaz de demonstrar com eficiência o comportamento de BCA’s e
suas interações entre hospedeiro, patógeno e ambiente.
Além desses aspectos funcionais, um bom biocontrolador deve apresentar bios-

segurança ambiental e humana (Rodrigues et al., 2020) e, preferivelmente, uma capa-
cidade de resistência a fungicidas (Robert, Cardinali & Casadevall, 2015), ampliando
as possibilidades de inserção de bioprodutos nos sistemas de manejo integrado que
utilizam defensivos químicos.
Genericamente, o processo de prospecção de leveduras BCA’s pode parecer sim-
ples e sistemático, no entanto, quando consideramos os aspectos e peculiaridades de
cada patossistema, ao qual destina-se os possíveis biocontroladores, bem como as hi-
póteses e resultados esperados de uma prospecção, percebemos que se trata de um
processo lento, laborioso e criterioso. Por esse motivo, a experiência e obstinação cien-
tífica são aliados fundamentais.
3. Aspectos gerais dos mecanismos desempenha-

dos por biocontroladores
Simplificadamente, durante o processo de obtenção e seleção de leveduras BCA’s,
os isolados promissores são evidenciados, principalmente, por desempenharem me-
canismos antagônicos sobre os fitopatógenos e ação biocontroladora em um patos-
sistema. No entanto, para a viabilização de produtos comercializáveis, esses isolados
também precisam apresentar características fisiológicas desejáveis como fácil mani-
pulação em cultivos artificiais, capacidade de adaptação a condições adversas e/ou re-
sistência a condições de estresse, capacidade de manipulação em diferentes formula-
ções, entre outras (Freimoser et al., 2019).
Acerca das ações biocontroladoras de leveduras sobre fungos fitopatogênicos,
frequentemente, vários mecanismos de ação antagônica podem ser desempenhados
(Droby et al., 2009). Podemos entender tais mecanismos como estratégias de ação, de-
sempenhadas em diferentes níveis e, assim, possibilitam ao biocontrolador vantagens
diante de outros organismos no mesmo ambiente (Khaldi et al., 2010). Essas estraté-
gias são: competição, antibiose, produção de toxinas, formação de biofilmes, produção
de enzimas e toxinas, além de indução de resistência.
3.1. Competição por espaço e nutrientes

A competição por nutrientes e espaço é, indiscutivelmente, uma das estratégias
mais importantes desempenhadas pelas leveduras. Durante a competição por espaço,
as leveduras triunfam facilmente, pois apresentam altas taxas de crescimento e de
adesão a superfícies diversas, o que por sua vez, proporciona uma vantagem adicional
de proteção das colônias leveduriformes e do tecido colonizado, por meio da formação
de camadas de biofilme (Spadaro & Droby, 2016).
Os agentes biocontroladores competem ativamente contra o fitopatógeno e es-

tabelecem rapidamente suas colônias no local onde há a disposição de carbono, ni-
trogênio e outros microelementos (Ownley, Gwinn & Vega, 2010). Mesmo em tecidos
lesionados, a capacidade de competição representa vantagens significativas para as
leveduras, pois nessas condições, as células dos tecidos afetadas disponibilizam nu-
trientes e moléculas, derivadas de glicose, que podem ser aproveitadas pelos micror-
ganismos colonizadores (Freimoser et al., 2019).
Essa relação espaço e nutriente atua como um sistema promotor da competição
entre fitopatógeno e antagonista e resultante dessas interações pode ocorrer a expres-
são de outros mecanismos distintos. Bautista-Rosales et al. (2013), ao verificarem a
ação de Meyerozyma caribbica no controle de Colletotrichum gloeosporioides em mangas,
observou uma inibição acima de 86% da antracnose, sendo sacarose e frutose os nu-
trientes envolvidos na competição. Os autores relataram, ainda, a formação de cama-
das de biofilme, por M. caribbica, nos tecidos dos frutos e nas hifas do fitopatógeno. Nas
hifas de C. gloeosporioides, com a presença desse biofilme, foram observadas deforma-
ções causadas por enzimas hidrolíticas como quitinase, N-acetil-β- D-gluconsamini-
dade e β-1,3-glucanase.
A competição torna-se ainda mais eficaz quando há uma maior prevalência do
agente biocontrolador em relação ao fitopatógeno no nicho de competição. Isso ocorre,
principalmente, porque os BCA’s são capazes de utilizar os recursos nutricionais dis-
poníveis de maneira mais eficiente, quando comparados aos fitopatógenos (Freimoser
et al., 2019).
Durante a competição por nutrição, além da disputa por açucares, o ferro é um dos
elementos de grande interesse, por ser um nutriente fundamental para crescimento
microbiano, formação de proteínas e metabolização de enzimas mononucleares, res-
ponsáveis por diversas atividades enzimáticas desses microrganismos (Saravanaku-
mar et al., 2008; Spadaro & Droby, 2016). Saravanakumar et al. (2008), exemplificaram
bem essa relação de disputa por ferro, relatando que a rápida capacidade de meta-
bolização de ferro por Metschnikowia pulcherrima provocou a inibição do crescimento
micelial e a germinação de conídios de Botrytis cinerea, Alternaria alternata e Penicillium
expansum em maçã.
3.2. Antibiose
A antibiose ocorre pela ação antimicrobiana de substâncias que podem ser solú-
veis em água ou voláteis, secretadas naturalmente pelas leveduras ou ainda por ação
de metabólitos específicos ativos, secretados por indução, após a interação do antago-
nista com os tecidos vegetais (Droby et al., 2009).
Pouco se conhece sobre a diversidade e a natureza da maioria das substâncias
antibióticas produzidas por leveduras, no entanto, sabe-se que compostos dessa natu-
reza desempenham um papel importantíssimo no estabelecimento e manutenção de
comunidades de leveduras em seus substratos. Isolados de Pichia anomala (E.C. Hansen
Kurtzman 1984) foram relatados como importantes antagonistas que podem atuar por
antibiose. Por meio da produção de acetato de etila, esses isolados foram capazes de
reduzir o crescimento micelial e a germinação de esporos de diversos fungos fitopato-

gênicos (VALDEBENITO-SANHUEZA, 2000).
3.3. Produção de toxina killer

A produção da toxina killer é um dos importantes mecanismos que podem ser ob-
servados em leveduras e representa vantagens ecológicas aos antagonistas que apre-
sentam esse mecanismo em relação aos fitopatógenos. Trata-se de uma substância de
natureza proteica, ativa e estável, com pH entre 3 e 5,5 (Marquina, Santos & Peinado,
2002). Essas substâncias são capazes de inibir o crescimento de microrganismos sen-
síveis a elas, como por exemplo fungos filamentosos, leveduras e bactérias (Robledo-
-Leal et al., 2018).
Em leveduras BCA’s, a produção de toxinas killer é mediada por diferentes meca-
nismos e essas toxinas proporcionam ao antagonista a capacidade de promover, sobre
os microrganismos alvos, a hidrólise de glucanos (componentes estruturais da parede
celular fúngica), extravasamento de íons pela formação de canais iônicos na membra-
na citoplasmática e a inibição da síntese de DNA (Schmitt & Breinig, 2002). Isso é pos-
sível porque essas proteínas se ligam a receptores específicos que estão na superfície
desse indivíduo alvo (Villalba et al., 2020) e, de forma prática, essas características
podem ser observadas in vitro, por meio do desenvolvimento de um halo de inibição e
de morte celular, ao redor da colônia que secreta toxinas killer.
Como vantagem adicional às leveduras, essa toxina apresenta propriedades ade-
sivas favorecendo e ampliando a capacidade de adesão das células de leveduras em
superfícies bióticas e/ou abióticas, o que representa um aumento de chances nos pro-
cessos de estabelecimento das colônias (Bertini et al., 2013).
3.4. Produção e manutenção de biofilme

Genericamente, os mecanismos fisiológicos desempenhados por leveduras estão
condicionados a sobrevivência e ao estabelecimento das células durante os processos
de crescimento populacional. Para alcançar condições adequadas de estabelecimento
em uma superfície, leveduras formam camadas conhecidas como biofilmes. Biofilmes,
por sua vez, são definidos como camadas sobrepostas formadas pelo “amontoamento”
de células microbianas e de compostos que são gerados durante a excreção de subs-
tâncias poliméricas extracelulares (Barros, 2009; Langer et al., 2018).
Leveduras realizam a formação de biofilme em cinco etapas: 1) As células se ade-
rem as superfícies por meio de interações físico-químicas; 2) As células se agrupam
dentro de uma matriz extracelular polimérica; 3) ocorre a formação de uma camada
basal de microcolônias; 4) ocorre um aumento da matriz polimérica induzindo a or-
ganização de agregados em multicamadas; e 5) as células que estão sobre a superfície
tornam-se maduras e após essa maturação ocorre a liberação de células passíveis à
formação de um novo biofilme (Sun, Liao & Wang, 2015; Doria et al., 2016).
Os processos de adesão celular, seja por interações célula-célula e/ou substrato-

-célula, são fundamentais para que haja a formação e manutenção das estruturas mul-
ticelulares (Willaert, 2018). Por meio dessa etapa, as leveduras são capazes de delimi-
tar o espaço de colonização sobre as superfícies e, posteriormente, interagir utilizando
outros mecanismos antagônicos. Assim, a capacidade de formação de biofilme confi-
gura-se como mecanismo antagônico essencial desempenhado por leveduras BCA’s
sobre fitopatógenos. Terao, Nechet & Halfeld-Vieira (2017), relataram que Meyerozyma
guilliermondii foi capaz de promover a contenção no desenvolvimento de Botryosphae-
ria dothidea, sobre frutos de manga, principalmente, devido a sua alta capacidade de
formação de biofilme.
Alguns fatores podem impulsionar a formação de biofilme, uma vez que essa
formação está diretamente relacionada ao aumento gradual do estresse no ambiente
(Semlali et al., 2014). São exemplos desses fatores: a idade da cultura, a disponibilida-
de nutricional, alteração no pH, salinidade e o acúmulo de metabólitos, como o etanol,
ácido succínico e glicerol (secretados pela própria levedura) (Meerts et al., 2018; Shi-
bata, et al., 2018).
A simples capacidade de formação dessa manta proteica representa uma van-
tagem a mais às leveduras BCA’s e pode ser considerado um mecanismo importante,
uma vez que a presença do biofilme representa maior proteção das colônias e, con-
sequentemente, aumento da sobrevivência celular em ambientes estressantes (Srey,
Jahid & Ha., 2013).
Nos estudos relacionados ao biocontrole de doenças de pré e pós-colheita em
frutos, tanto a caracterização de leveduras quanto a produção e manutenção de biofil-
mes podem ser consideradas ferramentas valiosas. Klein e Kuper (2018), ao avaliarem
a produção de biofilme de leveduras e suas relações antagônicas à podridão ácida dos
citros, evidenciaram forte produção do biofilme e ação antagônica desempenhadas
por Aureobasidium pullulans. As leveduras Torulaspora indica e Pseudozyma hubeiesins
também foram relatadas como promissores BCAs, inibindo o crescimento de Lasio-
diplodia theobromae, o agente causal da podridão dos frutos, por meio da formação e
manutenção de camadas de biofilmes (Konsue, Dethoup & Limtong, 2020).
3.5. Expressão enzimática
Outro importante mecanismo antagônico é a produção de enzimas que contribui
positivamente no desempenho do mecanismo antagônico, como a amilase (BASTOS,
et al., 2015), beta-glucosidase, protease, lipase (Nogueira et al., 2012) e beta-galacto-
sidase (Heidtmann et al., 2012). Esse mecanismo tem ganhado destaque, tornando-se
alvo de pesquisas frequentes, uma vez que os avanços das ferramentas biotecnológi-
cas e moleculares tornaram possível a identificação e o isolamento dessas enzimas de
interesse fitossanitários e agronômicos.
Muitas dessas enzimas podem apresentar efeitos antioxidantes, aumentando a
tolerância do hospedeiro a estresses abióticos (Chi et al., 2015). Entre as enzimas mais
estudadas, destacam-se a quitinase e a β-glucanase. Essas enzimas apresentam ampla
capacidade de inibição de fungos como Aspergillus niger, Aspergillus flavus, Penicillium
nalgiovense e Penicillium simplicissimum e importantes fitopatógenos radiculares como

Fusarium oxysporum e Rhizoctonia solani (Hong et al., 2017).
Algumas pesquisas relatam que o uso de leveduras biocontroladoras, associadas
a aditivos químicos podem auxiliar na expressão enzimática. Os aditivos assinalados
foram ácidos salicílicos (Qin et al., 2015), o açúcar trealose e o aminoácido prolina (Hu
et al., 2017), sendo esses dois últimos, responsáveis pelo incremento na expressão de
quitinase e β-glucanase em leveduras avaliadas. A expressão dessas enzimas também
está relacionada com a ocorrência de efeitos inibitórios em crescimento fúngico e na
germinação de esporos, além de incrementos nos mecanismos de competição por nu-
trientes e indução de resistência (Nally et al., 2015).
3.6. Indução de resistência ao hospedeiro

As plantas apresentam mecanismos fisiológicos de respostas aos estresses bi-
óticos que são desencadeados por padrões moleculares ou ação de efetores (Jones &
Dangl, 2006; Boller & He, 2009). Muitas espécies de leveduras são capazes de produ-
zir quitina, molécula relacionada a ativação desses sistemas imunológicos por meio
de ativação da imunidade desencadeada por padrões moleculares (Fesel & Zuccaro,
2016). Uma vez ativado, o sistema de resposta induz a expressão de genes relaciona-
dos à patogênese que, por sua vez, proporcionam um aumento da defesas frente ao fi-
topatógeno invasor. Em contrapartida os patógenos têm a capacidade de produzir pro-
teínas efetoras capazes de inibir ou suplantar esse sistema de defesa (Jones & Dangl,
2006). Estes efetores podem ser reconhecidos pelos genes de resistência das plantas
desencadeando uma resposta imune (Cui, Tsuda & Parker, 2015).
O processo de indução de resistência é um mecanismo bem dinâmico, que envol-
ve diversas reações químicas e expressões gênicas. Nesse contexto, as leveduras BCA’s
podem atuar como parte decisiva nesse “sistema imunológico” das plantas. Zhang et al.
(2020a), evidenciaram que Pichia membranefaciens atuou como agente indutor de resis-
tência em frutos de pêssegos contra a podridão de Rhizopus, auxiliando na expressão de
genes relacionados ao sistema de defesa e estimulando o acúmulo de flavonoides e lig-
nina. Zhao et al. (2020), indicaram a indução de resistência em tomates ao fungo Botrytis
cinerea, a partir da expressão de flagelina induzida pela ação de Saccharomyces cerevisiae.
4. Formulação e registro de produtos biológicos à

base de leveduras
A formulação e fabricação de produtos que utilizam leveduras como princípios
ativos ou BCA’s podem ser considerados como um processo lento e laborioso, baseado
em estudos extensos, tais quais: o isolamento e a identificação de cepas com poten-
ciais biocontroladores; compreensão dos mecanismos antagônicos apresentados; se-
leção de cepas com características desejáveis; testes de ação biocontroladora em cam-
po; escolha de substratos adequados para produção massal do agente biocontrolador;

avaliação de biossegurança do produto, quanto a saúde humana, animal e ambiental
(Zhang et al., 2020b).
O potencial de leveduras aplicadas ao controle de doenças pós-colheita vem sen-
do estudado desde meados do século XX (Meng, Qin & Tian, 2009; Manso & Nunes,
2011). Esses estudos proporcionaram a obtenção de formulações de produtos comer-
ciais contra patógenos de pré e pós-colheita, em diferentes países (Tabela 1).
Tabela 1. Espécies de leveduras aplicadas em formulações comerciais indicadas para o manejo de

fitopatógenos em pré e pós-colheita.
Agente biológico Produto Patógeno alvo País
Blossom-Protect® Erwinia amylovora Áustria
Aureobasidium pullulans
Boni-Protect® Penicillium, Botrytis, Monilinia África do Sul
Nexy® Botrytis e Penicillium Bélgica
Candida oleophila
Aspire® Botrytis e Penicillium Estados Unidos
Candida sake Candifruit ™ Penicillium, Botrytis e Rhizopus Espanha
Botrytis cinerea, Penicillium
Cryptococcus albidus Yieldplus™* África do Sul
expansum e Mucor
Botrytis, Penicillium, Rhizopus e
Holanda
Metschnikowia fructicola Shemer ™ Aspergillus
Noli Botrytis e Monilinia Nova Zelândia
Botrytis, Erysiphe e
Saccharomyces cerevisiae Remeo França
Plasmopara
As leveduras Cryptococcus albidus (Saito) C.E. Skinner, Candida oleophila Montrocher

e Candida sake (Saito & M. Ota) Uden & H.R. Buckley ex S.A. Mey. & Ahearn, têm um
papel histórico fundamental, quanto a formulação de produtos e comercialização de
leveduras. Os produtos formulados com essas leveduras biocontroladoras foram lar-
gamente comercializados para aplicação no manejo de doenças pós-colheita em Isra-
el, Estados Unidos, África do Sul e Europa (Chen et al., 2012).
Diante do pioneirismo dessas espécies citadas acima, destacam-se as cepas “I-
182” e “O” de C. oleophila, que foram as primeiras leveduras a serem registradas, em
2013 na Europa e comercializadas em produtos com os nomes Aspire® e Nexy® res-
pectivamente. Os estudos com C. albidus e C. sake resultaram no registro dos produtos
Yieldplus ™ e Candifruit ™. Apesar das excelentes perspectivas e potenciais de merca-
do, Aspire® de C. oleophila e Yieldplus™ de C. albidus não estão mais sendo comercializa-
dos, devido a problemas como a baixa lucratividade e dificuldades de estabelecimento
no mercado (Freimoser et al., 2019).
Outra espécie que merece destaque é Aureobasidium pullulans (de Bary & Löwen-
thal) G. Arnaud, uma levedura de ocorrência mundial, frequentemente isolada de fo-
lhas, flores ou solo. Essa levedura é relatada como agente antagonista contra diferentes
fitopatógenos de plantas, mas possui registros apenas para as cepas [DSM 14940 (CF
10) e DSM 14941 (CF 40)] (Seibold et al., 2004). Essas cepas foram formuladas como
pó molhável e são comercializadas nos produtos Blossom-Protect®, indicados para o
controle da queima bacteriana, causada por Erwinia amylovora, e Boni-Protect®, reco-
mendado no controle de doenças pós-colheita em maçã (Weiss, Mögel & Kunz, 2006;
Freimoser et al., 2019).
A levedura Saccharomyces cerevisiae (Desm.) Meyen, é relatada em alguns traba-

lhos como um BCA promissor contra patógenos fúngicos de plantas (Rosa-Magri et al.,
2011; Lopes et al., 2015). Resultados de estudos relacionados ao transcriptoma, a par-
tir de preparados obtidos da parede celular de S. cerevisiae (cepa LAS117 patenteada
como cerevisane®) revelaram que a aplicação desses preparados em plantas resultou
na expressão de genes de resposta da planta ao ataque de fitopatógeno fúngico (An-
gelini et al., 2019). Registrado comercialmente, Romeo® é o produto formulado com o
composto ativo cerevisane®, a partir de S. cerevisiae, e recomendado preventivamen-
te, como um indutor de resistência sistêmico em frutas e vegetais contra o ataque de
oídio. Esse produto se distingue de outros produtos formulados à base de leveduras,
por utilizar como ingrediente ativo uma solução não composta por células vivas ativas
(Freimoser et al., 2019).
Devido a capacidade de inibir muitas doenças em frutos após a colheita e podri-
dão em plantas, Metschnikowia fructicola (Kurtzman & Droby) é uma das espécies de
leveduras mais estudas em relação ao uso no biocontrole de patógenos pós-colheita
(Piano et al., 1997; Karabulut et al., 2003; Turkel et al., 2014; Parafati et al., 2015; Hil-
ber-Bodmer et al., 2017) e por esse motivo, apresenta uma cepa patenteada como an-
tagonista de microrganismos patogênicos de plantas. Um dos produtos de M. fructicola
é o Shemer ™, incialmente registrado em Israel, sendo mais tarde adquirido pela Bayer
CropScience na Alemanha e sublicenciado pela Koppert na Holanda. Shemer ™ é in-
dicado para patógenos pré e pós-colheita em diferentes frutas e vegetais, como uvas,
pêssegos, damascos, morangos, frutas cítricas, batata-doce e pimentas (Droby et al.,
2009; Spadaro & Droby, 2016). Recentemente o isolado NRRL Y-30752 de M. fructicola,
foi aprovado como um agente fitofarmacêutico e registrado, comercialmente, com o
nome de Noli, para uso contra doenças fúngicas em frutas de caroço, morangos, mirti-
los e uvas (Zhang et al., 2020b).
Grande quantidade de cepas de leveduras pertencentes a diversas espécies tem
sido estudada quanto ao seu efeito e potencial de aplicação no controle de doenças
pré e pós-colheita em frutos e em plantas (Rahman et al., 2018). Apesar da quantidade
significativa de isolados promissores selecionados, nota-se uma grande discrepância
entre a quantidade dessas espécies potencialmente biocontroladoras e o número de
cepas registradas e comercializadas como produtos bioprotetores. Tal fato, assinala
que essas pesquisas, por si só, não são suficientes e, embora diferentes estudos rela-
tem os possíveis mecanismos de ação desempenhados pelas leveduras antagônicas
investigadas, certos mecanismos específicos, necessitam de esclarecimentos adicio-
nais (Zhang et al., 2020a).
Além da falta de informações sobre mecanismos específicos das leveduras, dife-
rentes fatores têm limitado a comercialização destes organismos como agentes bio-
controladores. Comparado a fungicidas químicos, a obtenção, formulação, produção
e comercialização de bioprodutos a base de leveduras são procedimentos onerosos,
o que limita sua aceitação e comercialização no mercado. Segundo Sharma, Singh &
Singh (2009), a eficácia para um agente de biocontrole ideal, capaz de controlar a de-
composição pós-colheita em frutas e vegetais por exemplo, deve ser maior que 95%.
No entanto, com base nos estudos desenvolvidos e disponíveis até então, as leveduras
não podem, a curto ou médio prazos, atingir o nível de controle de doenças de plantas
equivalente ao observado com o uso de fungicidas químicos (Zhang et al., 2020b).

Adicionalmente, a dificuldade na comercialização de produtos fitofarmacêuticos
à base de leveduras pode ser atribuída também aos obstáculos de regulamentação im-
postos durante o processo de registro de bioprodutos, que variam conforme a região
ou país. Nos Estados Unidos, por exemplo, o registro de um agente de controle biológi-
co leva em média 2 anos, enquanto na Europa, pode levar até 7 anos (Nunes, 2012). Na
China, o tempo para o registro de produtos biológicos pode levar cerca de 2 a 3 anos
(Zhang et al., 2020b). No Brasil, para que um bioproduto formulado obtenha liberação
de comercialização, é necessário cumprir todos os protocolos de avaliações exigidos
pela Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA), pelo Instituto Brasileiro do
Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) e pelo Ministério da Agri-
cultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA), processo esse que pode se estender por 17
anos (De Paula Júnior, et al., 2013).
5. Impactos econômicos e socioambientais de

bioprodutos
A agricultura sofre impactos econômicos alarmantes, no que diz respeito a inci-
dência e desenvolvimento de doenças e pragas no campo. Os fitopatógenos causam
sérias restrições aos sistemas de produção agrícola, pois a maior parte das plantas
cultivadas são suscetíveis a patógenos como vírus, bactérias e fungos (O’Brien, 2017).
Mundialmente, 25% das perdas de produção agrícola são causadas por doenças
em plantas, sendo os fungos os agentes fitopatogênicos majoritários (Pujari, Yakkun-
dimath & Byadgi, 2013). A antracnose, por exemplo, causa lesões em folhas, raízes e
frutos, apresentando maiores severidades em frutas como manga, mamão, banana,
abacate, goiaba e frutas cítricas como o maracujá (Sarkar, 2016).
No setor de pós-colheita, por exemplo, 60% dos produtos frescos são perdidos
(Usall, Torres & Teixido, 2016) e a forma mais usual de mitigar essa perda expressiva
é a partir de produtos químicos como fungicidas sintéticos (Gramisci et al., 2018). A
pós-colheita é um setor bastante sensível, pois se encontra no limiar entre a produção
agrícola e o escoamento dos produtos. Os produtos ficam sujeitos a danos mecânicos,
que podem favorecer o estabelecimento de fitopatógenos, inviabilizando a comerciali-
zação desses produtos.
Outro setor que apresenta sensibilidade a fitopatógenos é a horticultura,
principalmente por serem produtos altamente perecíveis e estarem sujeitos a da-
nos mecânicos causados por manuseios incorretos possibilitando a ação de fitopa-
tógenos. Estima-se perdas de até 60% da produção (Freire Junior & Soares, 2014;
Tomm et al., 2018).
Acredita-se que espécies de fitopatógenos reconhecidas em todo o mundo su-
peram o número de 50 mil e que, pelo menos um terço da produção mundial faça uso
de produtos químicos como medidas fitossanitárias contra a ação de pragas e fitopató-
genos (Zhang, Wopke & Pang, 2011). A população humana cresce a cada ano e, diante
da necessidade de mais alimentos, a produção agrícola tende a acompanhar esse cres-

cimento ampliando o uso de pesticidas. O aumento no uso de agroquímicos favorece
a degradação de sistemas ecológicos, provoca a contaminação de recursos hídricos,
promove o surgimento de patógenos resistentes, além de causar influência negativas
direta na saúde dos trabalhadores rurais e dos consumidores finais (Bourguet & Guil-
lemaud, 2016).
Por esses motivos, um dos fatores que representam sérios riscos alimentares são
os níveis de resíduos químicos nos alimentos, que estão intimamente relacionados
ao uso massivo de produtos químicos nas lavouras. Esse cenário representa um para-
digma social, econômico e ambiental, no qual, vê-se que: a demanda na produção de
alimentos cresce exponencialmente; a incidência de pragas e doenças compromete os
sistemas produtivos agrícolas; o uso massivo de defensivos químicos é utilizado como
mecanismos de proteção fitossanitária e de garantia na produção; ao passo em que se
busca a obtenção de uma “tríade” neutra, onde o desenvolvimento produtivo agrícola
possa ser realizado, sem que ocorram desequilíbrios sócio, econômico e ambiental.
O emprego de técnicas de controle biológico de pragas e doenças, em sistemas
de cultivos, tem sido cada vez mais estudado, gerando pesquisas científicas voltadas
ao desenvolvimento de produtos que possam ser aplicados por meio de técnicas sus-
tentáveis. Essas mudanças no comportamento e perfil dos consumidores crescem,
ao mesmo passo em que esses consumidores ampliam suas demandas por alimentos
saudáveis que não apresentem riscos à saúde (Sanzani, Reverberi & Geisen, 2016; Car-
valho, 2017;).
Diante de tantos atributos positivos e mecanismos biológicos desempenhados
pelos microrganismos biocontroladores no controle de fitopatógenos, o uso de agentes
biocontroladores representa uma alternativa coerente e atrativa quando comparada
ao uso de agroquímicos. Nesse processo, o desenvolvimento e utilização de bioprodu-
tos, a base de leveduras BCA’s corrobora positivamente para a construção de sistemas
de produção agrícolas seguros, com baixo ou nenhum impacto ambiental (Bautista-
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8 CAPÍTULO 8
USO DE MICRORGANISMOS ANTAGONISTAS NO MANEJO DE
DOENÇAS EM PÓS-COLHEITA DE FRUTAS
Erasmo Ribeiro da Paz Filho

Suzilâine Yasmim da Silva Cavalcante
Rodrigo Albuquerque Lôbo
André Angelo Medeiros Gomes
1. Introdução
A demanda mundial por frutas frescas vem crescendo significativamente nos úl-
timos anos, especialmente em função da conscientização da população sobre a impor-
tância de uma alimentação saudável, o reconhecimento de sua participação na pre-
venção de várias doenças e o aumento da população mundial. Segundo a Organização
das Nações Unidas para a Alimentação e a Agricultura (FAO), a produção mundial de
frutas vem aumentando gradativamente desde o ano 2000 (FAO, 2022).
De acordo com as recomendações da Organização Mundial da Saúde (OMS) e da
FAO, o consumo diário de frutas e hortaliças para um homem adulto dever ser de no
mínimo 400g (Ministério da Saúde, 2008). Entretanto, apesar de todo o conhecimento
sobre os benefícios do consumo de frutas, no Brasil é muito baixo o índice de pessoas
que mantém uma alimentação regular em relação a ingestão de frutas. Ainda de acor-
do com a OMS, apenas 24,1% dos brasileiros consumem a quantidade adequada de
frutas e hortaliças (Ministério da Saúde, 2012).
O Brasil se destaca mundialmente na produção de frutas, com produção anual de
39,9 milhões de toneladas de frutas, sendo responsável por 4,6% do volume colhido
(DERAL, 2020). No cenário mundial, além do Brasil, que é o terceiro maior produtor
de frutas, destacam-se a China e a Índia como os maiores produtores, assim como os
EUA e México. No Brasil, a fruticultura caracteriza-se pela ampla diversidade de frutas
produzidas, desde frutas de espécies adaptadas às regiões de clima tropical, assim
como de clima temperado. Entre as principais frutas produzidas no país, pode-se ci-
tar: laranja, banana, abacaxi, coco, mamão, cacau, uva, maçã, manga, limão, melão,
melancia, tangerina, maracujá e goiaba (FAO, 2022).
A fruticultura está presente em todas as regiões do Brasil, entretanto as maiores
áreas cultivadas encontram-se nas regiões Nordeste e Sudeste. O Nordeste é respon-
sável por exportações de frutas frescas que atingem valores acima de 100 milhões de
dólares (Vidal, 2021). Como destaque, temos o Vale de São Francisco, localizado na
zona semiárida do Nordeste, que vem ganhando destaque, tanto nacionalmente quan-
to internacionalmente, por sua produção de frutas. Das grandes culturas frutíferas
produzidas na região, destaca-se o cultivo de videira e mangueira (Lopes et al., 2009).
Apesar do potencial produtivo, a fruticultura brasileira enfrenta diversos de-
safios, principalmente aqueles relacionados às etapas de pós-colheita. Para muitas
frutas, o tempo de prateleira é um fator limitante para sua comercialização, princi-
136
CAPÍTULO 8 - USO DE MICRORGANISMOS ANTAGÔNICOS NO MANEJO DE DOENÇAS EM PÓS-COLHEITA DE FRUTAS
palmente por serem altamente perecíveis, e geralmente manuseadas sob condições

que aceleram as perdas. São diversas as causas de perdas em pós-colheita de frutas,
podendo estas perdas estarem relacionadas ao manejo da cultura no campo ou às prá-
ticas inadequadas de embalagem, armazenamento e transporte. Podem ocorrer em
função de danos mecânicos, distúrbios fisiológicos e, principalmente, em decorrência
de deterioração microbiana e ocorrência de doenças.
Os fungos estão frequentemente envolvidos com as podridões de frutos e desta-
cam-se como importantes agentes de doenças pós-colheita. Entre os fitopatógenos
protagonistas das doenças em pós-colheita de frutas, destacam-se espécies de Peni-
cillium, Rhizopus, Geotrichum e Botrytis, responsáveis por doenças denominadas de bo-
lores, podridões azedas e mofo, respectivamente (Pitt & Hockig, 1997). Em culturas
tropicais, as podridões causadas por fungos dos gêneros Colletotrichum, Lasiodiplodia,
Fusarium, Cladosporium, entre outros, são responsáveis por 80 a 90% de perdas (Parisi
et al, 2015; Ventura & Rezende, 2016).
O controle de doenças, em pós-colheita de frutas, ainda tem sido realizado de
maneira indiscriminada, basicamente pela aplicação de agrotóxicos. Contudo, nos úl-
timos 20 anos tem crescido significativamente as pesquisas envolvendo o controle al-
ternativo de doenças de plantas, com especial ênfase no controle biológico. Dentre os
métodos de controle de doenças em pós-colheita, o controle biológico vem ganhando
destaque, principalmente pelo menor risco de contaminação ambiental e ausência de
resíduos tóxicos a saúde humana.
2. Controle biológico de doenças em pós-colheita

de frutas
Por definição, controle biológico é a redução de inóculo ou das atividades que
determinam a doença provocada por um patógeno, realizada por um ou mais organis-
mos que não seja o homem. Dentre as atividades que determinam a doença, temos o
crescimento, infectividade, virulência, agressividade e outras características do pató-
geno (Baker & Cook, 1974).
Na Tabela 1 apresentamos algumas vantagens e limitações ao uso de microrga-
nismos antagonistas no manejo de doenças em pós-colheita de frutas.
Tabela 1. Vantagens e limitações do uso de microrganismos antagonistas no manejo de doenças

em pós-colheita de frutas.
Vantagens de usar microrganismos Limitações no uso de microrganismos
N°
antagonistas antagonistas
1 Menor custo efetivo Especificidade a determinadas doenças
Fornecem proteção durante todo o período de
2 É uma estratégia preventiva
pós-colheita
A condição ambiental é um fator determinante na
3 Não causam fitotoxidez
eficiência
Não promovem o surgimento de populações Baixa difusão de informações sobre eficiência e
4
resistentes do patógeno modo de uso
Podem ser utilizados em combinação com
5 Baixa disponibilidade de produtos no mercado
outras estratégias de manejo
Adaptada de Chandrashekara et al. (2012).
2.1. Mecanismos de ação de microrganismos antagonistas

Os mecanismos de controle biológico variam de acordo com o tipo de interação
entre os organismos, mas em todos os casos, os patógenos sofrem a interferência
antagônica pela presença e atividade de outro organismo.
Agentes de biocontrole podem atuar mediante a vários mecanismos de ação,
separadamente ou em conjunto, seja por interação com o hospedeiro ou diretamente
com o fitopatógeno (Jamalizadeh et al., 2011). Além disso, o uso de antagonistas que
atuam por mais de um mecanismo diminui a possibilidade da seleção de populações
do patógeno resistentes ao controle (Vero et al., 2016).
De uma forma geral, os principais mecanismos de ação de microrganismos
antagonistas utilizados no controle biológico de doenças em pós-colheita de frutas
são: antibiose, parasitismo, competição e indução de resistência.
Antibiose
A antibiose refere-se à produção, por um agente de controle biológico de subs-
tâncias inibitórias ou tóxicas ao patógeno, tais como antibióticos, toxinas killer e en-
zimas que são capazes de degradar a parede celular ou moléculas sinalizadoras de
quórum necessárias para expressar a virulência do patógeno (Janisiewicz, 2010). Os
antibióticos são substâncias de baixo peso molecular capazes de inibir o crescimen-
to e provocar a morte de um microrganismo (Vero et al., 2016).
Diversos gêneros bacterianos, como Bacillus, Pseudomonas, Streptomyces, Burkhol-
deria, Pantoea, Lysobacter e Enterobacter estão predominantemente envolvidos no con-
trole biológico através da produção de antibióticos (Dukare et al., 2019). Como exem-
plo, a produção de pirrolnitrina por isolado de Pseudomonas cepacia, diminuindo a
severidade de podridões em pós-colheita de citros e maçã causadas por Penicillium
italicum (Janisiewicz, 1991).
Competição
Oriundo do comportamento de dois ou mais grupos microbianos que ocupam o
mesmo nicho alimentar (aminoácidos, vitaminas, minerais e carboidratos) e de espa-
ço, no qual aquele mais efetivo em ocupar esse nicho acaba reduzindo a atividade do
outro (Janisiewicz et al., 2000).
Este modo de ação é descrito para vários microrganismos fúngicos, bacterianos
e leveduras como Pantoea agglomerans contra Penicillium digitatum e P. italicum em fru-
tos de laranja (Poppe, Vanhoutte & Hofte, 2003), Serratia plymuthica no manejo de P.
digitatum e P. italicum em citros (Meziane et al., 2006), Aureobasidium pullulans contra
Penicillium expansum (Bencheqroun et al., 2007), Metschnikowia pulcherrima atuando no
controle de Botrytis cinerea, Alternaria alternata e P. expansum em maçãs (Saravanaku-
mar et al., 2008), Debaryomyces hansenii contra P. digitatum (Taqarort et al., 2008) e Cryp-
tococcus laurentii contra Geotrichum citri-aurantiiin em citros (Liu et al., 2013).
Parasitismo
O parasitismo consiste na utilização do patógeno como alimento por seu anta-
gonista (Vero et al., 2016). Wisniewski et al. (1991) relataram a capacidade de algu-
mas leveduras antagonistas em se aderirem e atuarem como micoparasitas de hifas de

fungos associados a podridões em pós-colheita. A ação destas leveduras está também
associada à sua capacidade de produzir enzimas que degradam as paredes dos fungos
que parasitam e ao reconhecimento entre as leveduras e os fungos parasitados por
meio de lectinas.
Indução de resistência
Tem-se evidenciado que microrganismos utilizados para controle biológico em
pós-colheita, além de competirem por espaço e nutrientes, são capazes de induzir re-
sistência no hospedeiro. A indução de resistência a estresses bióticos ou abióticos está
associado ao acúmulo de barreiras estruturais e elicitação de respostas bioquímicas
e estruturais, incluindo sinalização de proteína quinase (MAPK), espécies reativas de
oxigênio (EROS), biossíntese de terpenóides, produção de fitoalexinas e proteínas rela-
cionadas a patogêneses, acumulação aumentada de compostos fenólicos, lignificação
na infecção local e fortalecimento da parede celular do hospedeiro pela formação de
glicoproteínas, lignina, calose e outros polímeros fenólicos (Shoresh, Harman & Mas-
touri, 2010; Lloyd et al., 2011).
Estudo conduzido por Ippolito et al. (2000) demonstrou que a aplicação de isola-
do de A. pullulans foi capaz de induzir a produção de enzimas (quitinases, glucanases e
peroxidases) em ferimentos de maçã.
2.2. Produtos de controle biológico

A conscientização da sociedade e dos consumidores sobre o risco para a saúde
e ao meio ambiente, associada à busca por produtos livres de resíduos, impulsiona-
ram as pesquisas por produtos alternativos aos fungicidas químicos para controlar
doenças em plantas, especialmente as doenças em pós-colheita. Entre os principais
métodos investigados, o uso de microrganismos antagonistas ganhou destaque. Na dé-
cada de 1990 e anos 2000 houve um avanço nas pesquisas direcionadas à prospectar
e avaliar o potencial de microrganismos para o controle de doenças em pós-colheita
de frutas e hortaliças. Desde então, uma ampla gama de microrganismos vem sendo
relatada com potencial antagonista para controlar doenças em pós-colheita de frutas.
Exemplos de bactérias, fungos filamentosos e leveduriformes com potencial antago-
nista são mencionados na Tabela 2.
Existem várias formulações comerciais baseadas em microrganismos antago-
nistas para o controle de doenças em pós-colheita, especialmente na Europa e nos
EUA. No Brasil, existem poucos fungicidas biológicos para o controle de doenças em
pós-colheita. Pode-se citar produtos à base de Bacillus amyloliquefaciens para o con-
trole de Botrytis squamosa, Xanthomonas campestris pv. campestris, Phyllosticta citricarpa,
Cryptosporiopsis perennans, Pythium ultimum, Rhizoctonia solani e B. cinerea em diversas
culturas (AGROFIT, 2022).
Microrganismos antagonistas podem ser aplicados antes ou após a colheita dos

frutos, entretanto, quando aplicados após a colheita são mais efetivos. Em pós-co-
lheita de frutas, misturas de microrganismos antagonistas parecem fornecer maior
nível de controle de doenças quando comparado com o uso isolado. De forma geral,
os principais modos de ação de microrganismos antagonistas utilizados nestes pro-
dutos são antibiose, competição e indução de resistência.
2.3. Microrganismos antagonistas no manejo de doenças

pós-colheita
Perdas em pós-colheita podem ser minimizadas com o uso de produtos quími-
cos, entretanto, os resíduos deixados pelos agrotóxicos nos frutos têm gerado imen-
sa preocupação para os consumidores. Adicionalmente, o surgimento de populações
de fitopatógenos com resistência a fungicidas, devido ao uso demasiado destes pro-
dutos, juntamente com os perigos ocasionados ao seu uso contínuo, vem proporcio-
nando a emersão de novas alternativas ao manejo de doenças em pós-colheita. Es-
tratégias que priorizam as questões ambientais e a conscientização humana, como o
uso de microrganismos antagônicos capazes de suprimir fitopatógenos causadores
de doenças pós-colheita, tem sido cada vez mais estudada (Liu et al., 2013; Villarre-
al-Delgado et al., 2018).
Diversos grupos de microrganismos têm demostrado eficiência no manejo de pa-
tógenos que causam doenças na pós-colheita de frutos. Atualmente, o principal grupo
de microrganismos antagônicos utilizado no manejo de doenças neste período do ciclo
da cultura são as leveduras (Lorito et al., 2010). No entanto, bactérias e alguns fungos
filamentosos também desempenham um papel fundamental no manejo de doenças
em pós-colheita (Teixidó et al., 2011; Nunes, 2012; Liu et al., 2013).
Baseado nos processos fisiológicos e/ou metabólitos produzidos, é possível ob-
servar se um microrganismo pode desempenhar efetivamente a função antagonista.
Para que isto ocorra, a seleção de agentes antagonistas, para o manejo de doenças em
pós-colheita, deve ser baseada em critérios como: ter uma genética estável; ser efeti-
vo mesmo em concentrações pequenas; possuir baixa exigência nutricional; ter boa
capacidade de sobreviver em condições adversas; ser efetivo a vários fitopatógenos;
possuir crescimento de colônia em meios de cultura que não sejam onerosos; ser re-
sistente aos agrotóxicos usados na pós-colheita; não ser tóxico ao meio ambiente, se-
res humanos e animais; e não ser considerado patógeno para as culturas (Wilson &
Wisniewski, 1989; Wisniewski et al., 2007).
Os principais microrganismos antagonistas utilizados como agentes de controle
biológico contra fitopatógenos em pós-colheita estão listados na Tabela 2.
Tabela 2. Microrganismos antagonistas utilizados no manejo de doenças em pós-colheita de frutos.
Antagonista Fitopatógeno(s) Cultura(s) Referência

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et al., 2004
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Bacillus spp. Pimenta, citros
cillium spp. al., 2015
Botrytis cinerea, Pe-
nicillium digitatum,
Rhizopus stolonifer, Morango, citros, tomate, Zhao et al., 2007; Yanez-
Bacillus subtilis
Colletotrichum spp., Bo- maçã, abacate e pêssego -Mendizabal et al., 2011
tryodiplodia theobromae,
Lasiodiplodia theobromae
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2016;
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2005
Colletotrichum musae,
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al., 2013
Botrytis cinerea
Penicillium expansum, Morales et al., 2008;
Candida sake Maçã, uva
Botrytis cinerea Cañamás et al., 2011
Cryptococcus laurentii Botrytis cinerea Morango Wei et al., 2014
Gluconobacter cerinus Botrytis cinerea Uva Guzzon et al., 2014
Halophilic bacteria Botrytis cinerea Morango Essghaier et al., 2009
Liu et al., 2011; Hershko-
Metschnikowia fructicola Penicillium spp. Maçã, uva
vitz et al., 2013
Colletotrichum gloeospo-
Paenibacillus polymyxa Maçã Kim et al., 2016
rioides
Torres et al., 2007; Mo-
Pantoea agglomerans Penicillium spp. Citros, maçã
rales et al., 2008
Colletotrichum capsici,
Pimenta, tomate, maçã, Chanchaichaovivat et al.,
Pichia guilliermondii Rhizopus nigricans, Botry-
kiwi 2007
tis cinerea
Botrytis cinerea, Fusarium Mikani et al., 2008;
Pseudomonas spp. Maçã, banana
spp. Penicillium spp. Williamson et al., 2008
Rhodotorula mucilaginosa Penicillium expansum Pera Hu et al., 2015
Streptomyces globisporus Penicillium italicum Citros Li et al., 2010
Botryodiplodia theobro-
mae, Colletotrichum spp.,
Rambutan, banana, uva, Sivakumar et al., 2001;
Trichoderma spp. Brotrytis cinerea, Lasio-
manga, maçã, citros Devi & Arumugam, 2005
diplodia theobromae,
Penicillium spp.
Benhamou, 2004; Kota et
al., 2006; Bata, 2007; Ma-
Wickerhamomyces ano-
Penicillium digitatum Citros rikar et al., 2008; Bordbar
malus
et al., 2010; Platania et al.
2012
Com o progresso na área do controle biológico, diversos produtos vêm sendo

lançados à base de leveduras e bactérias, além de alguns fungos filamentosos contra
importantes fitopatógenos em pós-colheita, tais como: B. cinerea, Penicillium spp., R.
stolonifer e Fusarium sp. (Tabela 3). Os níveis alcançados na supressão de doenças por
agentes antagônicos podem ser facilmente comparados com a utilização de produ-
tos químicos, entretanto, vale salientar os vários benefícios a saúde humana, animal
e ao meio ambiente quando os produtos biológicos são utilizados como alternativa ao
químico.
A aplicação de produtos biológicos, após a colheita dos frutos, é uma técnica que
vem sendo aprimorada nos últimos anos, devido sua facilidade de manuseio e praticida-
de. Geralmente, sua aplicação é feita através de sprays ou imersão dos frutos em solução
contendo o agente biocontrolador (Irtwange, 2006; Babychan, Jojy & Syriac, 2017).
Tabela 3. Alguns produtos de controle biológico utilizados no manejo de doenças em pós-colheita.
Antagonista Produto comercial Fitopatógenos Indicados Empresa Uso liberado

Aureobasidium Penicillium, Botrytis,
Bio-Protect Biofarm Co Austrália
pullulans Monilinia
Aureobasidium Penicillium, Botrytis,
Boniprotect Bio-Protect União Europeia
pullulans Monilinia
Cercospora, Colletotri-
chum, Botrytis, Peni- New Zealand
Bacillus subtilis Avogreen África do Sul
cillium, Xanthomonas, Avocado
Phyllosticta citricarpa
Botrytis, Colletotrichum
Bacillus amyloli-
Duravel Alternaria, Sclerotinia, Basf S.A. Brasil
quefaciens
Phyllosticta citricarpa
Bacillus amyloli- Alternaria, Sclerotinia,
Eco - Shot Iharabras Brasil
quefaciens Phyllosticta citricarpa
Candida oleo- Neova Technolo-
Nexy Botrytis, Penicillium União Europeia
phila gies
Candida oleo-
Aspire Botrytis, Penicillium Ecogen Inc Estados Unidos
phila
Candida saitoa- Botrytis, Penicillium, BASF/Inova
Biocoat Estados Unidos
na + Chitosana Rhizopuz Technology
Candida saitoa- Botrytis, Penicillium, BASF/Inova
Biocure Estados Unidos
na + Lisoensima Rhizopuz Technology
Penicillium, Botrytis,
Candida sake Candifruit Sipcam-Inagra Espanha
Rhizopus
Clonostachis
Clonosnat Botrytis cinerea Natural Rural Brasil
rosea
Cryptococcus Botrytis, Penicillium,
Yield plus Anchor Yeast África do Sul
albidus Mucor
Metschnikowia Botrytis, Penicillium, Rhi-
ProYeast - ST AgroGreen Israel
fructicola zopus, Aspergillus
Metschnikowia Botrytis, Penicillium, Rhi-
ProYeast - ORG AgroGreen Israel
fructicola zopus, Aspergillus
Metschnikowia Botrytis, Penicillium, Rhi- Bayer Crop Scien-
Shemer Holanda
fructicola zopus, Aspergillus ce
Pantoea agglo- Northwest Agri- Estados Unidos e
Bloomtime Biological Erwinia amilovora
merans cultural Products Canadá
Antagonista Produto comercial Fitopatógenos Indicados Empresa Uso liberado

Pantoea agglo- Penicillium, Botrytis,
Pantovital Biodurcal Espanha
merans Monilinia
Pseudomonas Penicillium, Botrytis, Jet Harvest Solu-
Bio-Save Estados Unidos
syringae Mucor tions
2.3.1. Leveduras como agentes de biocontrole
As leveduras estão entre os principais agentes biocontroladores no manejo de

doenças em pós-colheita, e isso é decorrente de suas características, tornando-as bas-
tante eficientes como microrganismo antagônico em diversas culturas de importância
econômica (Spadaro & Droby, 2016).
Os fungos leveduriformes são amplamente encontrados na natureza nos mais va-
riados ecossistemas, além de serem tolerantes a condições ambientais adversas tanto
em pré como em pós-colheita. Possuem características morfológicas de fácil identi-
ficação e crescimento rápido, podendo ser cultivadas em susbstratos de baixo custo
como uso de fermentadores. Podem atuar parasitando ou competindo com fitopatóge-
nos, bem como, produzindo enzimas que degradam a parede celular dos fungos (Spa-
daro et al., 2010; Spadaro & Droby, 2016; Monte, Bettiol & Hermosa, 2019).
A principal forma de atuação das leveduras como antagonistas é através de com-
petição por nutrientes levando a uma supressão dos patógenos causadores de doenças
em pós-colheita, bem como, o seu estabelecimento no sítio de infecção do fitopatógeno
(Nunes, 2010; Oliveira et al., 2015). Diversos estudos vêm demonstrando o potencial e
modo de ação de leveduras no controle de fitopatógenos em pós-colheita. Isolados de
Aureobasidium pullulans (Bencheqroun et al., 2007), Metschnikowia pulcherrima (Sarava-
nakumar et al., 2008), Candida oleophila e Candida guilliermondii (Saligkarias, Gravanis
& Epton, 2002), Pichia membranifaciens e Cochliobolus victoriae demostraram eficiência
na inibição do desenvolvimento de importantes fitopatógenos causadores de doenças
em pós-colheita como Penicillium expansum e Botrytis cinerea em frutos de pêra (Lutz et
al., 2013) e citros (Ferraz et al., 2016; Rodrigues et al., 2020).
O sucesso do controle biológico utilizando isolados de leveduras dos gêneros Au-
reobasidium, Candida, Metschnikowia, dentre outras, possibilitou o registro de produ-
tos biológicos para o manejo de diversas doenças em pós-colheita de frutos, especial-
mente doenças causadas por Botrytis cinerea, Colletotrichum spp. e Penicillium expansum
(Mari et al., 2012; Zhang et al., 2012).
2.3.2. Bactérias como agentes de biocontrole
Bactérias antagônicas tendem a interferir na ação patogênica de determinados

microrganismos, bem como, podem atuar como promotoras de crescimento das cul-
turas, tornando-as mais tolerantes ao ataque de fitopatógenos. O controle biológico de
patógenos em pós-colheita utilizando antagonistas bacterianos datam de 1953, com
a utilização de Bacillus subtilis controlando espécies de Penicillium spp. causadoras de
doenças em citros (Gutter & Littauer, 1953).
Espécies de diversos gêneros bacterianos vêm sendo utilizados no manejo de do-

enças em pós-colheita. Alguns trabalhos relatam isolados dos gêneros Pantoea, Bacillus
e Pseudomonas como os agentes biocontroladores mais prevalentes no manejo de doen-
ças em pós-colheita (Valdebenito-Sanhueza, 1991). Neste contexto, P. agglomerans tem
se mostrado eficiente no manejo de fitopatógenos como Penicillium spp., B. cinerea e R.
stolonifer, causando doenças em pêras e maçãs (Plaza et al., 2004; Nunes, 2010; Nunes,
2012). O gênero Bacillus vem sendo bastante utilizado como antagonista de diversos
fungos fitopatogênicos que causam doenças em pós-colheita (Kupper et al., 2013; Fu-
jimoto & Kupper 2016).
Os principais mecanismos de ação de bactérias antagonistas são: parasitismo,
antibiose, competição por espaço e nutrientes ou estimulando a resistência dos fru-
tos na planta hospedeira. A produção de antibióticos ou de compostos antifúngicos
capazes de inibir e controlar fitopatógenos é um dos principais mecanismos de ação
de isolados do gênero Bacillus e, tem sido amplamente estudada no manejo de doenças
em pós-colheita, causadas por fitopatógenos como Colletotrichum musae, Fusarium e P.
digitatum (Korsten et al., 2007; Leelasuphakul, Hemmanee & Chuenchitt, 2008; Alvin-
dia & Natsuaki, 2009; Yánez-Mendizábal et al., 2011)
Esses agentes de biocontrole possuem a capacidade de formar biofilmes, ou seja,
várias bactérias presentes em uma comunidade aderidas densamente, que possuem
capacidade de se comunicar entre elas através de uma cascata de sinalização (Pandin
et al., 2017; Santos et al., 2021). Neste contexto, uma das principais funcionalidades
na formação de biofilmes bacterianos é sua atuação como barreira protetora, seja ela
de natureza biológica, química ou física ao ataque de microrganismos patogênicos.
Ademais, cepas bacterianas que possuem habilidade de produzir biofilmes, associa-
dos a outros mecanismos de ação antagonista, podem contribuir de forma relevante
no manejo de doenças em pós-colheita (Santos et al., 2021).
2.3.3. Fungos filamentosos como agentes de biocontrole
Assim como qualquer interação presente na natureza, o controle biológico de

doenças em pós-colheita dispõe de interações entre o agente biocontrolador, o fito-
patógeno e a planta hospedeira, sendo influenciados pelo meio ambiente. Neste con-
texto, além do uso de leveduras e bactérias como agentes antagônicos, estudos tam-
bém têm demonstrado o potencial de fungos, principalmente, do gênero Trichoderma
contra fitopatógenos em pós-colheita (Monte, Bettiol & Hermosa, 2019). Além disso,
outros fungos como Induratia (anteriormente conhecido como Muscodor), considera-
do um fungo endofítico, também tem se mostrado bastante eficientes no manejo de
algumas doenças em pós-colheita de frutas, através da emissão de compostos orgâ-
nicos antimicrobianos voláteis (Strobel et al., 2001; Gomes, Queiroz & Pereira, 2015;
Pena et al., 2019).
Vários estudos têm demostrado a eficiência de espécies de Trichoderma no mane-
jo de fitopatógenos em pós-colheita. Trabalhos desenvolvidos por González-Estrada
et al. (2018), mostraram resultados satisfatórios do uso de Trichoderma no controle de
B. cinerea em morango, C. musae em frutos de banana, e Penicillium italicum em frutos
cítricos. Antagonistas do gênero Trichoderma possuem diversos mecanismos de ação
contra os fitopatógenos, entretanto, em pós-colheita destaca-se o parasitismo e a pro-

dução de enzimas e metabólitos antimicrobianos, além da competição por espaço e
nutrientes (Monte, Bettiol & Hermosa, 2019; Ramada, Lopes & Ulhoa, 2019).
Trabalhos envolvendo o gênero Induratia como antagonista de patógenos associa-
dos a doenças em pós-colheita (Figura 1), tem demonstrado a eficiência deste fungo no
controle biológico de diferentes fitopatógenos, tais como: Penicillium spp., R. stolonifer,
Botrytis sp., Colletotrichum spp., em várias culturas de importância econômica, como ci-
tros, goiaba, uva, maçã, banana e morango, respectivamente (Sharma, Singh & Singh,
2009; Romanazzi et al., 2012; Suwannarach et al., 2016; Pena et al., 2019).
Fonte: André A.M. Gomes
Figura 1. Efeito, in vitro, da inibição do crescimento micelial de Aspergillus ochraceus (A – 2); A. niger
(B – 2); F. semitectum (C – 2); A. flavus (D – 2) após sete dias de exposição aos compostos voláteis
emitidos por Induratia sp.. Controle ( 1 ).
Atualmente, os desafios sucessivos no uso de microrganismos antagônicos, prin-

cipalmente na pós-colheita, juntamente com a preocupação coletiva da população por
uma alimentação saudável, além dos impactos ao meio ambiente ocasionados pelo
uso demasiado de agrotóxicos, têm incentivado os estudos com microrganismos an-
tagônicos e o desenvolvimento de produtos biológicos. Entretanto, estudos mais apro-
fundados devem ser desenvolvidos a fim de consolidar o controle biológico como uma
estratégia eficaz no controle de doenças em pós-colheita de frutas.
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9 CAPÍTULO 9
PANORAMA DOS ESTUDOS SOBRE CONTROLE BIOLÓGICO DO
MAL DO PANAMÁ DA BANANEIRA
Euzanyr Gomes da Silva

Fabíola de Sousa Luna
Charem Jordânia Gomes Cruz
Welica Zaiana Bastos Rocha
Jadson Araújo da Silva
Ana Paula Oliveira de Barros
1. Introdução
A bananeira (Musa spp.) é cultivada em todos os estados brasileiros e tem grande
importância social e econômica pelo importante papel que desempenha na fixação
do homem no campo. No entanto, a produção de banana é severamente afetada por
várias doenças causadas por fungos, dentre as quais se destaca o mal do Panamá. A
doença é economicamente importante por afetar diferentes cultivares de bananeira,
podendo levar até 100% a perda da produção (Cordeiro, Matos & Haddad, 2016).
Atualmente, no manejo do mal do Panamá da bananeira são utilizados métodos
físicos e químicos, sendo os primeiros ineficientes e os fungicidas químicos resultam
em muitos efeitos negativos para a poluição ambiental e a saúde humana (Dong et al.,
2019). Nesse contexto, o controle biológico é considerado uma alternativa para reduzir
os danos causados pela doença (Bubici et al., 2019).
O objetivo dessa revisão é mostrar o panorama dos estudos de controle biológico
do mal do Panamá em nível mundial e no Brasil, bem como alertar sobre os fatores que
podem influenciar na eficácia desse método de controle.
2. Importância da bananicultura
A bananicultura tem grande importância em nível mundial, o que gera estímu-
los ao plantio e ao desenvolvimento tecnológico (Jones & Daniells, 2019). A bananeira
pode se adaptar de forma eficiente para produzir altos rendimentos sob uma grande
variedade de solos e diferentes condições climáticas (Robinson & Saúco, 2010; Alves et
al., 2016), mas é cultivada principalmente em regiões tropicais e subtropicais, estando
presente em mais de 120 países e ocupando área superior a 20 milhões de hectares
cultivados (Jones & Daniells, 2019).
153
CAPÍTULO 9 - PANORAMA DOS ESTUDOS SOBRE CONTROLE BIOLÓGICO DO MAL DO PANAMÁ DA BANANEIRA
A banana é a principal fruta comercializada em nível internacional (Jones & Da-

niells, 2019). Além de ser um alimento complementar da dieta, para muitos países, a
banana apresenta grande importância social e econômica, sendo fonte de renda para
muitas famílias de agricultores, gerando trabalho no campo e na cidade. Para outros,
é um produto de exportação, responsável por uma parte significativa dos ingressos
relativos à exportação agrícola (Fioravanço, 2003; Robinson & Saúco, 2010).
A média de produção global de banana aumentou de 69 milhões de toneladas em
2000-2002 para 116 milhões de toneladas em 2017-2019. Ásia, América Latina e Áfri-
ca são as regiões do mundo onde predomina a produção de banana. A Índia é o prin-
cipal país produtor, com 31,5 milhões de toneladas, seguida pela China (11,9 milhões
de toneladas), Indonésia (8,2 milhões de toneladas) e Brasil (6,6 milhões de toneladas)
(FAO, 2022).
A produção de banana constitui parte importante da renda dos pequenos pro-
dutores e da alimentação das mais diversas camadas da população brasileira (Ama-
ro & Fagundes, 2016). De acordo com a Pesquisa de Orçamentos Familiares (POF) do
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística de 2017/2018, o brasileiro consome em
média 25 kg de banana per capta/ano (IBGE, 2022b).
Em 2021, no Brasil foram cultivados 476,1 mil hectares com bananeira e pro-
duzidos 7,0 milhões de toneladas de frutos. A região Nordeste é a maior produtora de
banana no país, com destaque para os estados da Bahia (878,5 mil toneladas), Per-
nambuco (477,5 mil toneladas) e Ceará (412,2 mil toneladas). A produtividade média
brasileira é de 15,6 t/ha, sendo que o estado do Rio Grande do Norte é o mais produtivo
no país, com 27,6 t/ha (IBGE, 2022a).
A bananicultura engloba cerca de 800 mil unidades produtoras no Brasil, sendo
a maioria de pequeno porte e de perfil familiar. A cultura da bananeira é, dentre as
fruteiras, uma das que proporciona maior rentabilidade média por hectare, consi-
derando-se toda a vida útil do plantio (Carvalho et al., 2017). A produção é pratica-
mente constante ao longo do ano, gerando renda semanal aos produtores (Banco do
Brasil, 2010).
3. Doenças da bananeira
As doenças podem ser graves problemas para os produtores de banana que não
conseguem manejá-las com práticas integradas, pois afetam todas as partes da planta,
incluindo raiz, rizoma, pseudocaule, folhas e frutos (Ploetz, Thomas & Slabaugh, 2003;
Ploetz, Kema & Ma, 2015; Cordeiro et al., 2017). As principais doenças da bananeira
no Brasil são as manchas foliares [Sigatoka amarela (Pseudocercospora musae (Zimm)
Deighton, teleomorfo Mycosphaerella musicola, Leach) e Sigatoka negra (Paracercospo-
ra fijiensis (Morelet) Deighton, teleomorfo Mycosphaerella fijiensis Morelet)], as murchas
vasculares [mal do Panamá (Fusarium oxysporum f.sp. cubense (E.F. Smith) W. C. Snyder
& Hansen) e moko (Ralstonia solanacearum Smith)], as viroses [mosaico da bananeira
(Cucumber mosaic vírus – CMV) e estrias da bananeira (Banana streak virus – BSV)], as ne-
matoses [(Radopholus similis (Cobb) Thorne, Pratylenchus coffeae Goodey, Helicotylenchus
multicinctus (Cobb) Golden e Meloidogyne spp.)] e as doenças pós-colheita causadas por

diversas espécies de fungos [Colletotrichum musae (Berk. & Curt.) V. Arx, Fusarium palli-
doroseum (Cooke) Sacc, Fusarium subglutinans (Wollenw. & Reinking) Nelson, Toussoun
& Marasas, Fusarium verticillioides (Sacc.) Nirenberg, Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griff
& Maubl. e Thielaviopsis paradoxa (De Seynes) Höhn] (Cordeiro, Matos & Haddad, 2016;
Cordeiro, Matos; & Kimati, 2016; Costa et al., 2016; Meissner Filho, 2016; Cordeiro et
al., 2017).
4. Mal do Panamá
O mal do Panamá é um dos grandes problemas da bananicultura mundial, tendo
em vista as mudanças que foram impostas pela ocorrência da doença (Cordeiro, Matos
& Kimati, 2016; Dita et al., 2018). No Brasil, o problema é ainda mais grave em função
das cultivares plantadas, suscetíveis em sua maioria. Quando ocorre em cultivares al-
tamente suscetíveis, como a ‘Maçã’, a doença provoca perdas de 100% na produção
(Cordeiro, Matos & Haddad, 2016).
Como sintomas externos da doença, as plantas apresentam amarelecimento pro-
gressivo das folhas mais velhas para as mais novas, iniciando nos bordos do limbo e
com evolução no sentido da nervura principal. Posteriormente, as folhas murcham,
secam e se quebram junto ao pseudocaule. Em consequência, ficam pendentes, o que
dá à planta a aparência de um “guarda-chuva fechado”. É comum as folhas centrais da
bananeira permanecerem eretas mesmo após a morte das mais velhas. Além disso, é
possível observar rachadura do pseudocaule, próximo ao solo. Internamente, o corte
transversal ou longitudinal do pseudocaule permite a observação de uma descolora-
ção pardo-avermelhada provocada pela presença do patógeno nos vasos. Em estádios
mais avançados, os sintomas de descoloração vascular podem ser observados tam-
bém na nervura principal das folhas. O corte transversal do rizoma mostra intensa
descoloração pardo-avermelhada na área do câmbio vascular, onde o estelo se junta
ao córtex (Cordeiro, Matos & Kimati, 2016) (Figura 1).
Fonte: Os autores.
Figura 1. Sintomas de mal do Panamá em plantas de bananeira.
O mal do Panamá tem sido tradicionalmente relatado como causado pelo fungo
Fusarium oxysporum f. sp. cubense (Cordeiro et al., 2017; Dita et al., 2018). No entanto,
foi sugerido que mais de uma espécie de Fusarium pode estar envolvida com a doença
e a espécie F. odoratissimum N. Maryani, L. Lombard, Kema & Crous foi indicada para
descrever uma das linhagens de F. oxysporum capazes de causar a doença (Maryani et
al., 2019). A taxonomia de F. odoratissimum está em debate e a nomenclatura tradicio-
nal é mais amplamente aceita (Torres-Bedoya, Bebber & Studholme, 2021).
Em nível mundial, são relatadas três raças (1, 2 e 4) de F. oxysporum f. sp. cubense
causando mal do Panamá em bananeira, sendo a raça 4 dividida em subtropical (ST4)
e tropical (TR4). A raça TR4 é considerada a mais destrutiva atualmente, pois ataca
as cultivares do subgrupo Cavendish (Nanica, Nanicão e Grande Naine), amplamente
cultivadas e exportadas em nível mundial (Dita et al., 2018). A raça TR4 ainda não foi
registrada no Brasil (Gasparotto et al., 2020).
O agente causal do mal do Panamá é um fungo habitante do solo, que apresenta
capacidade de sobrevivência na ausência da planta hospedeira devido à formação
de estruturas de resistência denominadas clamidósporos, que podem permanecer
viáveis por 30 anos no solo (Cordeiro, Matos & Haddad, 2016; Dita et al., 2018). O pa-
tógeno tem sido detectado em associação com plantas invasoras, dentre elas capim
angola (Brachiaria purpurascens (Forsk) Stapf ), trapoeraba (Commelina diffusa Burm.f.),
grama batatais (Paspalum spp.) e caruru (Amaranthus spp.), todos de ocorrência co-
mum em bananais (Cordeiro, Matos & Kimati, 2016).
A principal forma de disseminação da doença é o uso de material propagativo
proveniente de plantios contaminados (Dita et al., 2018). O contato dos sistemas radi-
culares de plantas sadias com esporos liberados por plantas doentes também é uma
importante forma de disseminação. O fungo também é disseminado por água de ir-
rigação, assim como pelo homem, por animais e equipamentos (Cordeiro, Matos &
Kimati, 2016).
As medidas recomendadas para o controle do mal do Panamá incluem: seleção
de áreas de plantio, evitando áreas com histórico da doença; correção do pH do solo,
mantendo próximo da neutralidade; utilização de mudas comprovadamente sadias;
manutenção de uma fertilização equilibrada, com níveis ótimos de cálcio e magné-
sio; manutenção de nematoides e broca do rizoma sob controle, pois a interação do
fungo com nematoides é um dos principais problemas que afetam o uso de varieda-
des resistentes; realização da roçagem do mato em substituição às capinas manuais
ou mecânicas, que além da preservação do solo reduz a disseminação do patóge-
no, prevenindo consequentemente novas infecções (Cordeiro, Matos & Kimati, 2016;
Cordeiro et al., 2017).
Em áreas já infestadas pelo patógeno, é recomendado o plantio de cultivares
resistentes. As cultivares do subgrupo Prata (Prata, Prata Anã e Pacovan) são susce-
tíveis às raças de F. oxysporum f. sp. cubense registradas no Brasil (1 e 2), enquanto as
cultivares do subgrupo Cavendish (Nanica, Nanicão e Grande Naine) são resistentes
a essas raças (Cordeiro, Matos & Haddad, 2016).
É essencial a erradicação total das plantas doentes, incluindo o sistema radi-
cular, com a retirada das partes da área de cultivo e aplicação de herbicida. Na área
erradicada deve ser aplicado calcário ou cal hidratada e matéria orgânica (Cordeiro,
Matos & Haddad, 2016; Dita et al., 2018). Após a erradicação, deixar a área em des-
canso por pelo menos seis meses. A área deve ser utilizada para plantio de outras
espécies de plantas que não sejam hospedeiras do patógeno, ou para o plantio de
cultivares de bananeira resistentes às raças do patógeno (Cordeiro, Matos & Had-
dad, 2016).
Existe somente um produto registrado no Brasil para o controle dessa doença,
que tem na composição extrato de Melaleuca alternifolia L., sendo indicada a aplica-
ção foliar dirigida nas plantas filhas de plantas mães sintomáticas. O produto não
deve ser utilizado como única ferramenta de controle da doença (MAPA, 2022).
5. Controle biológico do mal do Panamá

Para as doenças de plantas, o controle biológico (ou biocontrole) é geralmente
definido como a inibição direta ou indireta de uma doença, ou o patógeno que causa
a doença, por outro organismo (antagonista) ou grupo de organismos (Cook & Baker,
1983). O organismo benéfico é denominado de agente de controle biológico (Tronsmo
et al., 2020).
Existem quatro principais modos de ação associados ao controle biológico de do-
enças de plantas: (a) competição por recursos (oxigênio, carbono, nitrogênio e outros
recursos); (b) antibiose, onde o agente de biocontrole inibe o patógeno pelo efeito de
substâncias metabólicas secundárias tóxicas; (c) hiperparasitismo, onde o antagonis-
ta atua como predador e explora o patógeno como presa; (d) indução de resistência,
onde o agente de biocontrole interage com a planta induzindo nesta mecanismos de
defesa contra patógenos invasores. Um quinto mecanismo que pode contribuir para o
controle de doenças é o estimulo do crescimento das plantas pela melhor absorção de
nutrientes e/ou afetando as vias dos hormônios vegetais. Um único agente de biocon-
trole pode apresentar uma combinação desses modos de ação. Os modos individuais
de ação têm características diferentes, mas não consequências exclusivas na dinâmi-
ca populacional. Pode ser muito difícil provar que um determinado mecanismo está
operando na planta, mesmo que possa operar in vitro. Mais de um desses mecanismos
pode contribuir para uma ação antagônica em um caso particular e a importância de
um mecanismo específico pode variar de caso a caso (Collinge et al., 2022). A combi-
nação de agentes de biocontrole com diferentes modos de ação pode resultar em um
melhor controle da doença devido a interações aditivas, ou mesmo sinérgicas, entre os
agentes (Parnell et al., 2016).
O controle biológico oferece várias oportunidades para o manejo de doenças de
plantas, especialmente quando as abordagens convencionais são limitadas ou com-
prometidas (Collinge et al., 2022), como no caso do mal do Panamá. O controle de F.
oxysporum f. sp. cubense é difícil por várias razões, dentre as quais se destacam: (a) é
um fungo habitante do solo com uma longa sobrevivência nesse ambiente, mesmo na
ausência de plantas hospedeiras, ou em hospedeiros alternativos que não necessa-
riamente apresentam sintomas de doença; (b) por ser um patógeno vascular, escapa
do contato com as medidas de controle que não penetram na planta (por exemplo,
fungicidas não sistêmicos, agentes de biocontrole não endofíticos, etc.); (c) pode ser
disseminado por material de propagação vegetativa de bananeiras, pelo solo aderido
a trabalhadores e máquinas, água de irrigação, etc.; e (d) a monocultura da bananeira
facilita a propagação do patógeno (Dita et al., 2018; Bubici et al., 2019). Essas dificulda-
des, associadas às preocupações econômicas, ambientais e de segurança decorrentes
do uso de agrotóxicos (Bubici et al., 2019), têm despertado grande interesse no contro-
le biológico do mal do Panamá da bananeira (Xue et al., 2015; Fu et al., 2016; Bubici et
al., 2019; Sun et al., 2022).
Os agentes de controle biológico podem atuar diretamente ou indiretamente so-
bre F. oxysporum f. sp. cubense. O antagonismo direto pode ser devido à antibiose (por
exemplo, antibióticos, enzimas líticas, compostos, etc.), parasitismo ou competição
(por espaço e/ou nutrientes). Indução de resistência local/sistêmica da planta, promo-
ção do crescimento da planta, ou mudanças da microbiota do solo/planta a favor de
táxons microbianos mais benéficos são mecanismos típicos que atuam indiretamente
contra o patógeno, ou pelo menos contribuem para reduzir as infecções ou a doença
(Bubici et al., 2019).
O controle biológico do mal do Panamá vem sendo estudado há quase 80 anos
(Thaysen & Butlin, 1945). Na Tabela 1 são apresentados alguns exemplos de estudos
realizados em nível mundial envolvendo o controle biológico do mal do Panamá.
Tabela 1. Exemplos de estudos realizados em nível mundial envolvendo o controle bioló-

gico do mal do Panamá da bananeira.
Raça
Microrganismo(s) País Referência
Foc*
Pseudomonas fluorescens 1 e 4 Índia Sivamani & Gnanamanickam (1988)
P. fluorescens França Lemanceau & Alabouvette (1993)
Burkholderia cepacia 4 África do Sul Pan et al. (1997)
Raguchander, Jayashree & Samiyappan
Trichoderma viride e P. fluorescens Índia
(1997)
Jaizme-Vega, Hernández & Hernández Her-
Glomus intraradices e Glomus spp. Espanha
nández (1998)
P. fluorescens Índia Raguchander et al. (2000)
P. fluorescens Índia Thangavelu et al. (2001)
P. fluorescens Índia Rajappan et al. (2002)
Glomus fasciculatum Índia Habeeba et al. (2003)
Thangavelu, Palaniswami & Velazhahan
Trichoderma harzianum Índia
(2004)
Streptomyces griseorubiginosus 4 China Cao et al. (2005)
Fusarium oxysporum 1e4 Austrália Forsyth, Smith & Aitken (2006)
Trichoderma spp. 4 África do Sul Nel et al. (2006)
Erwinia chrysanthemi 4 China Yin et al. (2009)
T. harzianum 4 Cuba Pérez Vicente et al. (2009)
Serratia marcescens 4 Malásia Ting et al. (2009)
Glomus mosseae e T.harzianum 1 Índia Mohandas et al. (2010)
Bacillus subtilis China Zhang et al. (2011)
Penicillium citrinum 4 Malásia Ting, Mah & Tee (2012)
Pseudomonas fluorescens Índia Selvaraj et al. (2014)
Burkholderia cenocepacia 4 China Ho et al. (2015)
Pseudomonas putida Índia Thangavelu & Gopi (2015)
Raça
Microrganismo(s) País Referência
Foc*
Bacillus amyloliquefaciens China Wang, Zhao & Ruan (2015)
Trichoderma asperellum Costa Rica Chaves, Staver & Dita (2016)
T. viride e P. fluorescens Índia Pushpavathi et al. (2017)
T. asperellum 4 China Qin et al. (2017)
P. fluorescens e B. subtilis 1 Índia Kavino & Manoranjitham (2018)
Bacillus velezensis 4 China Huang et al. (2019)
Streptomyces sp. 4 China Jing et al. (2020)
Burkholderia sp. 4 China Xu et al (2020)
Pseudomas simiae 4 Espanha Cabanás et al. (2021)
B. amyloliquefaciens e B. subtillis 4 China Fan et al. (2021)
Streptomyces sp. 4 China Wang et al. (2022)
Serendipita indica e Dictyophorae
4 China Cheng et al. (2022)
echinovolvata
B. subtilis 1 e 4 China Sun et al. (2022)
* Fusarium oxysporum f. sp. cubense.
Os estudos de controle biológico do mal do Panamá realizados no Brasil são es-

cassos e a maioria realizados há menos de 10 anos (Tabela 2).
Tabela 2. Estudos realizados no Brasil envolvendo o controle biológico do mal do Panamá

da bananeira.
Microrganismo(s) Referência
Gigaspora margarita Borges et al. (2007)
Burkholderia sp. e Herbaspirillum sp. Weber et al. (2007)
Rizobactérias Cardoso (2010)
Bacillus pumilus e Bacillus subtilis Ribeiro et al. (2012)
Bacillus amyloliquefaciens, B. subtilis e Bacillus
Souza et al. (2014)
thuringiensis
Trichoderma asperellum e Trichoderma harzianum Mascarenhas (2016)
Bacillus spp. Alves (2017)
Bacillus spp. e Pseudomonas spp. Vieira (2017)
Fungos endofíticos Barros (2019)
T. asperellum Kruschewsky (2019)
Pseudomonas spp. Vieira et al. (2022)
Para entender a relevância da pesquisa sobre controle biológico do mal do Pana-

má da bananeira, Bubici et al. (2019) realizaram uma consulta na base de dados CAB
Direct (https://www.cabdirect.org) e constataram que dos 735 artigos publicados de
1970 a 2018 sobre a doença, 182 artigos (cerca de 25% do total) tratavam de contro-
le biológico. Microrganismos endofíticos e isolados de Trichoderma spp., Pseudomonas
spp. e Bacillus spp. foram os agentes de biocontrole mais estudados para o controle do
mal do Panamá, seguidos pelos fungos micorrízicos arbusculares.
Em campo, a doença foi controlada em até 77% (mediana de 5 artigos) por isola-
dos de Pseudomonas spp., bem como até 71% por vários isolados de microrganismos en-
dofíticos (8 artigos) e isolados de Trichoderma spp. cepas (4 artigos). Menor biocontrole
foi obtido com Bacillus spp. (69%, 5 artigos), fungos micorrízicos arbusculares (55%, 3
artigos) e isolados de Fusarium não patogênicas (42%, 2 artigos), enquanto a maioria

dos estudos sobre Streptomyces spp. foi limitada a condições in vitro. Experimentos em
vasos (mediana = 65) e em campo (mediana = 70) resultaram semelhantes em termos
de eficácia no controle da doença. Além disso, artigos que tratam de Pseudomonas spp.
relataram, em média, uma maior eficácia no campo (mediana = 77%) do que em expe-
rimentos em vasos (mediana = 50%), como também observado para endofíticos, com
71% no campo e 65% em vasos. Os isolados de Fusarium não patogênicos, no entanto,
resultaram mais eficazes em experimentos em vasos (mediana = 87%) do que no cam-
po (mediana = 42%). A eficácia in planta dos agentes de biocontrole não foi dependente
da raça de F. oxysporum f. sp. cubense (R1 e R4), o que significa que R1 e R4 mostraram
sensibilidade similar aos agentes de biocontrole (eficácia mediana no controle da do-
ença de 62%) (Bubici et al., 2019).
Pesquisas recentes têm direcionado esforços na análise da influência do micro-
bioma do solo no controle do mal do Panamá, sendo constatado que solos com elevada
abundância e diversidade de microrganismos benéficos evidenciam maior supressi-
vidade ao mal do Panamá (Köberl et al., 2017; Legrand et al., 2017; Shen et al. 2019;
Olivares et al., 2021). Alguns pesquisadores também relataram que, ao manipularem a
microbiota da rizosfera da bananeira pela introdução de microrganismos antagônicos
no solo, isoladamente ou em combinação com suplementos orgânicos, reduziram a
incidência do mal do Panamá a um nível aceitável (Xue et al., 2015, Shen et al., 2019).
Dessa forma, a estrutura e a composição da comunidade microbiana podem ser altera-
das, o que pode ser usado para controlar o mal do Panamá de forma mais eficaz (Bubici
et al., 2019; Shen et al., 2019).
6. Fatores que podem influenciar na eficácia do con-

trole biológico do mal do Panamá
Apesar dos promissores resultados das pesquisas, os resultados em campo obti-
dos com o controle biológico do mal do Panamá frequentemente são inconsistentes ao
longo das estações de cultivo e dos ambientes, provavelmente devido a variáveis que
interagem (por exemplo, ambientais, genéticos, fisiológicos, etc.) presentes em qual-
quer agroecossistema, e que não são totalmente compreendidos ou difíceis de con-
trolar (Bubici et al., 2019). Os fatores que podem influenciar a eficácia dos agentes de
biocontrole do mal do Panamá da bananeira foram sumarizados por Gang et al. (2013)
em três categorias:
a) O tipo e as propriedades dos agentes de biocontrole: o tipo de agente e suas
propriedades afetam direta ou indiretamente a eficácia do biocontrole, o processo de
produção, o pós-processamento, bem como o armazenamento e o transporte. Os mé-
todos de produção de agentes de biocontrole devem ser de baixo custo e produzir pro-
págulos viáveis e altamente eficazes de altas concentrações. Além disso, esses propá-
gulos, como os esporos, devem ser passíveis de armazenamento a longo prazo como
preparações secas. Vários estudos indicam que espécies de Bacillus têm vantagens
como agentes de biocontrole, pois produzem endósporos, fazendo com que tolerem
estresses ambientais adversos, como calor e dessecação. Além disso, os custos de pós-
-processamento de Bacillus são fáceis de controlar e as condições de armazenamento
e transporte necessárias podem ser facilmente atendidas. Por outro lado, a aplicação
de outros microrganismos agentes de biocontrole, como F. oxysporum não patogênico
e Trichoderma spp., tem demonstrado resultar em alto custo de produção, armazena-
mento e transporte.
b) Obstáculos à colonização inicial de antagonistas: a eficácia do agente de biocon-
trole depende, em grande parte, da capacidade dos microrganismos antagonistas de co-
lonizar a raiz da planta e a rizosfera, e produzir substâncias que inibam patógenos. A
colonização de microrganismos antagonistas é dificultada por várias barreiras naturais.
Obstáculos à colonização inicial referem-se ao primeiro conjunto de barreiras naturais
encontradas pelos micróbios antagonistas após a aplicação de agentes de biocontrole,
incluindo a predação e a fagocitose de protozoários do solo, inibição dos exsudatos de
microrganismos indígenas ou raízes de plantas, a competição com microrganismos in-
dígenas por sítios ecológicos, nutrientes e energia. Normalmente, influenciada por es-
sas barreiras, a população da maioria dos microrganismos antagonistas reduz drastica-
mente nos primeiros dias após a aplicação. No entanto, os agentes de biocontrole devem
manter uma certa população para obter níveis aceitáveis de supressão da doença. Uma
das alternativas é aumentar a população original dos microrganismos antagônicos, ga-
rantindo que parte considerável da população sobreviva a essa fase adversa sob a regu-
lação dos fatores ambientais. Outra alternativa é aplicar os agentes de biocontrole repe-
tidamente para manter certos níveis dos microrganismos antagônicos.
c) Obstáculos à colonização a longo prazo de antagonistas: como o agente causador
do mal do Panamá é um típico habitante do solo, para que o biocontrole seja eficaz os
antagonistas devem colonizar o solo da rizosfera e ocupar de forma sustentável locais
ecológicos favoráveis no ambiente. A colonização a longo prazo de antagonistas está
correlacionada com a umidade do solo (ou o teor de água do solo), temperatura, aera-
ção do solo, pH, salinidade do solo, bem como o fornecimento contínuo de nutrientes.
As bactérias da rizosfera não existem de forma isolada, mas em biofilmes, formados de
agregados de células que aderem entre si e/ou a uma superfície, constituindo uma mo-
dalidade de crescimento protegida, permitindo que as bactérias sobrevivam em am-
bientes hostis. Nesse caso, o biofilme é o melhor modo para os antagonistas ocuparem
habitats heterogêneos, atuando como uma barreira física que protege os antagonistas
dos agentes antimicrobianos e do estresse ambiental. Condições favoráveis devem ser
fornecidas para facilitar a formação do biofilme, que é afetada principalmente pela
umidade da água, estado nutricional e parâmetros ambientais.
O mal do Panamá é uma das principais doenças da bananeira e seu potencial
devastador é conhecido há mais de um século. Embora seja uma doença de difícil con-
trole, o uso de agentes de biocontrole pode ser útil na redução da intensidade.
Os estudos de controle biológico do mal do Panamá existem há quase 80 anos,

mas os resultados obtidos em campo muitas vezes são inconsistentes. Portanto, o uso
do controle biológico isoladamente pode não ter elevada eficácia em campo, motivo
pelo qual deve ser incluído num sistema de manejo integrado, juntamente com outras
medidas sustentáveis de manejo da doença.
Novas pesquisas devem ser realizadas para ampliar os conhecimentos sobre os
microrganismos antagônicos a F. oxysporum f. sp. cubense, a influência do microbioma
do solo na supressividade da doença e a interação de fatores bióticos e abióticos do
solo, visando a obtenção de informações importantes para o desenvolvimentos de es-
tratégias de manejo da doença. Lacunas de pesquisa também existem em relação aos
fatores que podem influenciar na eficácia do controle biológico do mal do Panamá.
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Manejo de Doenças de Plantas:: Controle Genético, Químico e Biológico, Nas Perspectivas Acadêmica e Empresarial

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Manejo de Doenças de Plantas:: Controle Genético, Químico e Biológico, Nas Perspectivas Acadêmica e Empresarial

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Manejo de doenças

Reitor: Prof. Marcelo Brito Carneiro Leão

Programa de Pós-Graduação em Fitopatologia

Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES, Proc. Nº 88887.681821/2022-00)

1. Agricultura 2. Fitopatologia 3. Fungos 4. Melhoramento genético 5. Plantas (Botânica) 6. Plantas -

Índices para catálogo sistemático:

Humberson Rocha Silva

Autores Erasmo Ribeiro da Paz Filho, Doutorando em

Tiago Silva Jorge

Box 1. Concepts and terminology associated with plant-virus interac-

Avirulent/avirulence: Viral isolate, strain, or species that is unable to cau-

Resistance breakdown: Occurs when a variant of a virus can attack/infect

2. Natural plant defense mechanisms against viruses

3. Marker-assisted selection (MAS), isolation, and

4. The genus Orthotospovirus

in the positive sense. The L segment encodes an RNA-dependent RNA polymerase

5. Taxonomic criteria and diversity of the orthotos-

6. Symptoms induced by orthotospoviruses

7. Vectors and epidemiology of the orthotospoviruses

8. Advances in horticultural plant breeding for

8.1. Tomato breeding for resistance to Orthotospovirus

Sw-5b gene (introgressed from a S. peruvianum accession), which confers broad-spec-

8.1.3. Mechanisms of GRSV pathogenesis in tomatoes

8.1.4. MAS for the Sw-5b gene in tomato breeding

8.2. Capsicum breeding for resistance to Orthotospovirus

8.2.3. Tsw-resistance breaking isolates and viral species

8.3. Lettuce breeding for resistance to Orthotospovirus

Lettuce is one of the most important vegetables worldwide (Reyes-Chin-Wo et al.,

8.3.2. Lettuce breeding for Orthotospovirus resistance in Brazil

The pioneering initiative to develop lettuce cultivars with resistance to Orthotos-

8.3.3. Potential application of transcriptomic analysis to study the interactions of

9. Biotech breeding strategies for controlling

9.2. RNA gene silencing or RNA interference (RNAi)

9.4. Generation of loss-of-susceptibility genes for control of

Jadson Araújo da Silva

e atrasa o início de uma epidemia, sem apresentar sintomas da doença. A resistência

2. Fontes de resistência a doenças

manti¬dos por pequenos agricultores ou em bancos/coleções de germoplasmas (Nu-

Germoplasmas crioulos são fontes de variabilidade genética, com características

5. Estudo de caso do uso de germoplasmas crioulos

5.2. Podridão cinzenta do caule do feijão-caupi

produtivas do patógeno. Em algumas situações, quando as sementes estão infectadas

Fonte: Sami J. Michereff

Figura 1. Sintomas de podridão cinzenta do caule em plantas de feijão-caupi no campo (A e B), em

A podridão cinzenta do caule do feijão-caupi é causada por fungos do gênero

5.3. Resistência à podridão cinzenta do caule em feijão-caupi

GOMES-SILVA, F. et al. Genetic diversity of isolates of Macrophomina phaseolina associated with

PEREIRA, P.A.A. et al. Produto feijão: perspectivas de produção, do consumo e do melhoramento

de órgãos internacionais. Ou seja, bom senso e equilíbrio, para evitar contaminações

Figura 1. Estrutura dos triazóis (isômeros).

Os triazóis, como estrutura, tem dois isômeros, divididos em relação a posição

utilizam a triazolintiona (triazol + radical enxofre) protioconazole como a principal e

3. Importância dos triazóis

Azol ( 1 N e 4 C ) – pirrol Diazol ( 2 N e 3 C ) - imidazol

O triazol é um dos tipos de heteroátomos na classificação dos azóis. É importante

O tetrazol é outro composto do grupo. Os tetrazoles pertencem à classe de com-

Existem vários agentes farmacêuticos tetrazóis. Podem atuar como bioisósteros

4. Modo de ação dos triazóis

Figura 2. Modo de ação do triazol.

Com doses ideais de fungicida observa-se dano direto na membrana do fungo,

completa, aparecimento de vesículas entre a membrana e a parede celular e a forma-

5. Principais representantes dos triazóis utilizados

2002). Controla Septoria, ferrugens, oídio, Rhyncohosporium, Cercospora e Ramularia em