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Fenologia de cinco espécies vegetais com potencial para recursos frutíferos no Pantanal
FURLAN, AO; MUNIZ, CC; OLIVEIRA JÚNIOR, ES; LÁZARO, WL; CAMPOS, DVS; CARNIELLO, MA
INTRODUÇÃO
O Pantanal é considerado a maior área úmida contínua do mundo (CUNHA et al., 2015),
sendo muito importante para a conservação de espécies e serviços ecológicos (RESENDE, 2008; ALHO et al.,
2019), como a preservação dos recursos hídricos, da fauna e da flora. A sua extensa zona húmida é marcada por
períodos de seca e inundação, que são regulados pelo pulso anual de inundação (LÁZARO et al., 2020). Esse
promove mudanças marcantes nos habitats aquáticos e terrestres deste bioma (JUNK et al., 2014).
Grandes rios como o Paraguai, com grande planície aluvial, apresentam alto potencial para produção pesqueira, já que
essas áreas constituem ambientes onde os peixes encontram alimento e abrigo. No Pantanal existem
aproximadamente 270 espécies de peixes que, além de seu papel socioeconômico, são ecologicamente importantes
atores (CATELLA et al., 2001; BRITSKI et al., 2007). Ambientes afetados por inundações temporárias levam
peculiaridades entre os indivíduos que os habitam devido à necessidade de desenvolver estratégias para
adaptação e tolerância às mudanças ambientais (NASCIMENTO, 2001; FERREIRA JUNIOR et al., 2016).
Estudos realizados por Junk et al. (1999), Maia (2001) e Anderson et al. (2011), revelam
relação entre espécies de plantas e peixes frugívoros de áreas inundadas sugerindo a coevolução de
algumas espécies de plantas e peixes (CORREA et al., 2007; CORREA et al., 2015). Estudos recentes mostraram uma linha reta
relação entre fenologia vegetal, nível de água do rio e dispersão de sementes por peixes (DANTAS et al., 2021).
Esses autores sugerem que a inundação é um ponto de partida quando a árvore é estimulada a dar frutos, que são
O conhecimento sobre a oferta de frutas na dieta da fauna ao longo do ano constitui uma
contribuição relevante para a compreensão da dinâmica, manutenção e conservação das formações florestais
(BENCKE et al., 2002a; STEVENSON, 2011; FERREIRA et al., 2011). As matas ciliares são de grande importância para
a manutenção da comunidade piscícola, sendo beneficiada pela melhor qualidade da água e da alimentação que oferecem,
não apenas a teia alimentar (PUSEY et al., 2003; CASATTI et al., 2012; KUPLIAS et al., 2021), mas também os elementos
das próprias plantas (frutos, flores, folhas, etc. ex. Reys et al. (2009)).
Embora a maioria dos estudos que relacionam interações planta-peixe mostrem dietas baseadas no consumo de frutas
(ex. REYS et al., 2009; PEREIRA et al., 2011; PEREIRA, 2017), também as flores fazem parte da dieta de muitos dos
peixes tropicais de água doce (OLIVEIRA et al., 2013; MONTAÑA et al., 2013; OLIVEIRA et al., 2014), destacando a
importância de estudos que mostrem toda a fenologia das árvores ciliares. Estudos fenológicos mostram relação
com as plantas e com as condições ambientais, como temperatura, umidade, mostrando que a espécie
fenologia pode ir além de uma condição endógena, onde o ambiente atua como ponto de partida para a
desenvolvimento das plantas (AZEVEDO et al., 2014). Na verdade, a fenologia da planta pode estar relacionada com mudanças na
(FERREIRA et al., 2007; SCHÖNGART et al., 2002; WITTMAN et al., 1999), sobre o qual a planta poderá produzir
flores ou frutos (CASCAES et al., 2012). O período e a quantidade de produção de frutas não são iguais para todos
espécies arbóreas, dependendo das características ambientais e da vizinhança para frutificar (MINOR et
al., 2019; COSTA et al., 2021). Além disso, cada espécie responde de maneira diferente às condições ambientais,
onde algumas espécies podem florescer ou frutificar primeiro que outras, mesmo pertencendo ao mesmo gênero (CASCAES et al.,
2012). O nível de água na mata ciliar parece ser uma variável importante a ser considerada para a fenofase
análise, não apenas durante a fase de crescimento (MOUNGSRIMUANGDEE et al., 2017), mas também durante a fase de crescimento
O nível elevado da água promove a entrada de peixes nas áreas alagadas, favorecendo a frutificação
estratégias (MAIA, 2001). Existe uma relação direta entre a fenologia vegetal e os peixes no Pantanal,
que é amplamente conhecido pelas comunidades locais (MORAIS et al., 2010). Além disso, estudos realizados no
hilarii para recursos alimentares provenientes da vegetação da área de inundação (MUNIZ et al., 2014; FURLAN et al.,
2017; BERTOLINO et al., 2021). Assim, acredita-se que existe uma estreita relação entre a fenologia
ictiofauna. Assim, analisamos a fenologia reprodutiva de espécies vegetais amplamente presentes no Pantanal
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado na Estação Ecológica Taiamã (doravante TES), unidade de conservação
localizado no Pantanal brasileiro, na faixa de fronteira com a Bolívia, e distante 180 km do perímetro urbano.
O TES tem área de 11.200 ha e abrange as ilhas de Taiamã e Sararé, que são delimitadas pelo
A área de estudo possui quatro períodos hidrológicos bem definidos (seca, cheia, cheia e vazante)
o que está claramente relacionado com a quantidade de chuva que pode chegar a 500 mm em janeiro (mês com mais chuvas)
a 0 mm em agosto (mês com menos chuvas; ver Lázaro et al. (2020)). Esta região tem uma média anual
temperatura de 26 °C e temperaturas mais elevadas durante o período chuvoso (NEVES et al., 2011).
Amostragem de dados
As observações fenológicas da vegetação foram realizadas no lado direito da ilha TES, ao longo de
12 km de rio para monitoramento da vegetação, com indivíduos selecionados das margens direita e esquerda do
Rio Paraguai. Foram selecionadas cinco espécies de fruteiras nativas: três espécies arbóreas e duas palmeiras,
Erythrina fusca Lour., estabelecida em ambiente florestal monoespecífico, Inga vera (DC.) Penn., Spondias
mombin L. (Figura 2) e Bactris brongniartii Mart., em floresta poliespecífica; e Bactris riparia Mart. em um
os meridianos 57° 24ÿ W e 45° 40ÿ W e os paralelos 16° 48ÿ S e 16° 58ÿ S, seguindo a localização do TES.
Os dados sobre o nível do Rio Paraguai foram obtidos junto à Capitania Portuária da cidade de Cáceres.
Figura 2: Espécies estudadas apresentando floração e frutificação. Da esquerda para a direita - Erythrina fusca Lour., Inga vera (DC.)
Penn., Spondias mombin L., Bactris riparia Mart e Bactris brongniartii Mart. Fonte: Muniz et al. (2020)2 .
O canal principal do rio na porção direita do TES foi utilizado para estabelecer os pontos de observação, seguindo o
ordem de observação dos exemplares. As observações foram feitas a partir de barco utilizando binóculos (10mm × 42 mm).
Morellato et al. (2010), exceto B. riparia, dos quais apenas 15 indivíduos foram monitorados devido a condições desfavoráveis
condições de acesso. Os exemplares foram amostrados até 15 m da margem do rio, excluindo indivíduos cobertos
(frutas verdes e maduras). A intensidade dos eventos fenológicos foi estimada individualmente utilizando a intensidade
índice desenvolvido por Fournier (1974), caracterizado por uma escala semiquantitativa de cinco categorias (0 a 4),
definido por um intervalo de 25% entre as fenofases. Em cada mês, os valores de intensidade obtidos para todos
indivíduos de cada espécie foram somados e divididos pelo valor máximo possível (número de indivíduos
multiplicado por quatro). O valor obtido foi então multiplicado por 100 para convertê-lo em porcentagem.
Também foi obtido o índice de atividade que, segundo Bencke et al. (2002a), é complementar a
compreender as interações animal-planta através de informações relativas à sincronia. Os eventos fenológicos foram
considerado assíncrono quando < 20% dos indivíduos estavam na fenofase, com pouca ou baixa sincronia se
1
veja mais informações sobre as espécies vegetais em http://floradobrasil.jbrj.gov.br/
2 http://www.bichosdopantanal.org/wp-content/uploads/2020/11/Livro-Peixes-e-Plantas.pdf
20% - 60% dos indivíduos estavam na fenofase, e tão altamente síncronos quando > 60% dos indivíduos
Recursos de frutas
A produção de frutos das espécies S. mombin e E. fusca foi avaliada pela “contagem de coroas”, que
consiste em contar ou estimar o número de frutos de cada exemplar (GALETTI et al., 2006). Para este estudo,
a produção média foi estimada contando o número de frutos por ramo e multiplicando pelo
número médio de filiais. Para as palmeiras foi contado o número de frutos por infrutescência e
multiplicado pelo número médio de infrutescências e estipes por indivíduo amostrado. A produção de frutas foi
não estimado para I. vera devido à irregularidade da copa, para a qual este método não pôde ser aplicado.
Como a produção de frutas ocorreu quando os locais de amostragem estavam completamente inundados, foi impossível utilizar frutas
coletores.
Com o número estimado de produção de frutos por espécie e a identificação da produção mensal
intensidade de frutificação, foi possível calcular a produção de frutos para os períodos de seca e cheia.
Análise estatística
temperatura e nível do rio) foram analisados pela correlação de Pearson (r). As regressões lineares foram
realizada após a identificação de correlações significativas (P < 0,01) entre espécies vegetais e
variáveis ambientais. Todos os dados foram analisados utilizando o software R (R Development Core Team, 2015).
RESULTADOS
o nível das águas do rio Paraguai, que atingiu o nível mais baixo em setembro/2015 (1m), e o
maior em março/2015 (4,60m). A temperatura mais baixa foi de 27,69°C em maio e 37,83°C em outubro. A
foi encontrada uma relação significativa entre o nível da água do rio e a precipitação (regressão linear simples:
R² = 0,20; P < 0,01) e com a temperatura (regressão linear simples; R² = 0,44; P < 0,05; Figura 3).
Os botões florais estiveram presentes de setembro a novembro de 2014, com maiores valores registrados em
outubro e recorrência em 2015 de julho a setembro. Para ambas as espécies, este evento fenológico
mostrou correlação negativa com o nível do rio (r = ÿ0,69 e r = ÿ0,75, respectivamente para as duas espécies,
e P < 0,05). A primeira antese foi registrada para S. mombin em setembro de 2014 e estendida até janeiro
2015, e para I. vera de setembro de 2014 a fevereiro de 2015, e foi registrado novamente a partir de junho de 2015,
influenciado principalmente pelo aumento da temperatura (r = 0,74 e r = 0,86, respectivamente para as duas espécies, e
P < 0,05).
Neste estudo, a precipitação mostrou-se correlacionada com a presença de frutos verdes de S. mombin
(r = 0,79; P <0,001) e I. vera (r = 0,67; P <0,05). Esses eventos foram registrados nos meses de outubro
2014 a abril de 2015. O início da produção de frutos maduros foi de fevereiro de 2015 a abril de 2015 para
S. mombin, enquanto a produção de I. vera foi observada em fevereiro e março de 2015. As cheias
do Pantanal influenciou positivamente o aparecimento de frutos maduros (r = 0,65 e r = 0,60, para as duas espécies
respectivamente, e P <0,05).
Figura 3: Soma mensal de precipitação e temperatura média mensal do período estudado (set/2014 a set/2015)
na Estação Ecológica Taiamã. Barras denotam SD.
A espécie E. fusca, por outro lado, apresentou padrões fenológicos completamente diferentes, com
pico de produção de frutos verdes e maduros relacionado ao aumento da temperatura (r = 0,67 e 0,64,
respectivamente para as duas fenofases, e P < 0,05), embora a presença de frutos verdes tenha sido negativamente
correlacionado com o nível do rio (r = ÿ79; P < 0,05). Estimou-se que os indivíduos de E. fusca produziram
3.343 frutas cada, sendo o mês de dezembro o de maior intensidade e atividade (alta sincronicidade
de 96%). Além disso, Erythrina fusca apresentou botão floral e antese de junho a agosto de 2015, período mais seco
meses registrados no estudo. Essas fenofases não apresentaram correlação com os índices de precipitação (r =
ÿ0,36. P < 0,05) e (r = ÿ0,45. P < 0,05) botão floral e antese, respectivamente. Também não houve relacionamento
entre a presença do botão floral e o nível do rio (r = ÿ0,13. P < 0,05), o mesmo para antese (r = ÿ0,31. P < 0,05).
0,05). Enquanto E. fusca floresce apenas durante dois meses do ano, as espécies arbóreas S. mombin e I. vera floresceram
durante as épocas de vazante, seca e cheia (de maio a dezembro; Figura 4).
A floração de B. brongniartii e B. riparia ocorreu com maior intensidade no período seco, durante
quais os botões floridos foram observados de setembro de 2014 a janeiro de 2015. A antese destes
espécies apareceram exatamente no mesmo período, mas diferiram porque a antese de B. riparia foi positivamente
relacionado à temperatura (r = 0,69; P < 0,05), enquanto o aumento do nível do rio influenciou negativamente
esta fenofase (r = 0,62; P < 0,05). O pico de intensidade ocorreu em dezembro de 2014, enquanto os frutos maduros ocorreram
de dezembro de 2014 a agosto de 2015, com pico de frutificação em fevereiro de 2015. Os frutos maduros de B. riparia
e B. brongniartii apareceram quando o nível do rio Paraguai estava alto (r = 0,67 e r = 0,60, respectivamente
Figura 4: Fenologia das espécies arbóreas em relação ao nível do rio Paraguai, (A) Spondia mombin L., (B)
Erythrina fusca Lour., (C) Inga vera Willd.
Figura 5: Fenologia das palmeiras em relação ao nível do rio Paraguai, (A) Bactris brongniartii Mart., e (B) Bactris
riparia Mart.
Bactris brongniartii desenvolveu botões florais de setembro de 2014 a janeiro de 2015 e antese
foi registrado no mesmo período. Nenhuma das fenofases apresentou correlação significativa com a precipitação e o fluxo fluvial.
nível. Frutos verdes foram registrados de setembro de 2014 a setembro de 2015 e frutos maduros foram registrados
de dezembro/2014 a abril/2015 com pico de intensidade em março, mês com maior nível registrado
para o Rio Paraguai durante o período de estudo. A sincronia foi alta entre os indivíduos em março (76%), um
período de maior atividade frutífera. A produção de frutos para B. brongniartii foi estimada em aproximadamente
Paralelamente aos resultados de correlação para frutos verdes e maduros das espécies S. mombin, I. vera, B.
riparia e B. brongniartii com temperatura, precipitação e nível do rio, um modelo linear geral foi aplicado para
representar melhor esta relação. Foi possível identificar um aumento no número de frutos maduros com o aumento
Figura 6: Relação entre o número de frutos maduros das espécies estudadas e o nível do rio Paraguai.
Uma ACC resume as nossas conclusões, destacando o efeito da água (precipitação e nível do rio) e
temperatura nas espécies vegetais ciliares analisadas (Figura 7). Os resultados mostram a oposição entre o
frutos maduros e frutos verdes de todas as espécies, enquanto a época das cheias favorece os frutos verdes, a cheia cheia
os frutos maduros estão presentes. Erythrina fusca é a única espécie relacionada à baixa temperatura durante
Figura 7: CCA para todas as variáveis e as fenofases das cinco diferentes espécies de plantas. O Eixo 1 correspondeu
a 70,11% (Eingenvalue = 0,46) e o Eixo 2 a 29,78% (Eigenvalue (0,19) da análise. Todos os valores foram acrescidos de
1 para evitar valores zero.
DISCUSSÃO
Nossos resultados mostraram florescimento e frutificação das espécies nos meses mais secos, o que pode estar relacionado ao
características do fruto seco deiscente, com potencial autocórico e liberação espontânea de sementes no
a floração da espécie ocorreu na transição do período seco para o chuvoso, esse resultado corresponde
aos dados obtidos por Salis et al. (2009) para plantas pantanosas cuja floração ocorreu principalmente na primavera
(setembro a dezembro), com exceção de E.fusca, a única que não possuía essa característica, cuja
a floração ocorreu nos meses mais secos deste estudo (junho a agosto/2015). Especificamente para floração em
palmeiras tropicais, Jardim et al. (1994) apontam a ocorrência tanto no período seco quanto no chuvoso. Isso pode
dependem das características de cada grupo taxonômico. Porém, Damasceno et al. (2015), estudando o
mesmo gênero aqui estudado, observou floração no período chuvoso para Bactris bidentula e B. glaucescens,
enquanto neste estudo a floração das duas Bactris ocorreu com maior intensidade no período seco.
As espécies arbóreas S. mombin e I. vera apresentaram padrões de floração de acordo com os dados obtidos por
Salis et al. (2009) para plantas do Pantanal Sul, cuja floração ocorreu principalmente na primavera
(setembro a dezembro). Esta relação entre floração e temperatura é esperada para regiões tropicais
espécies, conforme relatado em estudos de fenologia realizados em outros ambientes (por exemplo, MORELLATO et al., 1992;
O padrão de floração e frutificação em plantas tropicais tem sido atribuído a fatores bióticos e abióticos.
fatores, e a oscilação das chuvas pode ser o fator climático mais significativo na fenologia da floração
e frutificação (MORELLATO et al., 1992; MARTINI et al., 2010). Rodrigues et al. (1993) sugeriram três
padrões de amadurecimento de frutos relacionados a síndromes de dispersão: (a) presença de frutos imaturos por um período prolongado
período, com maturação variando dentro e entre indivíduos; (b) presença de frutos imaturos por um período prolongado
período, mas com maturação rápida e simultânea no mesmo indivíduo; e (c) produção abundante de frutas,
amadurecimento simultâneo dentro do mesmo indivíduo e intervalos curtos entre os períodos reprodutivos. De
Nessa perspectiva, S. mombin e I. vera podem ser classificadas no segundo padrão, pois após um longo período
de geração de frutos verdes, os frutos maduros foram registrados apenas no período em que o nível do rio estava alto, durante
inundações em todos os pontos amostrados. O grau de sincronismo dos indivíduos de S. mombin com frutos maduros foi
considerado baixo (48%) em fevereiro, mês de maior atividade. Uma avaliação da produção de frutas
rendeu aproximadamente 2.457 frutos por indivíduo. Entre os exemplares frutíferos de I. vera, o mês de
Os resultados, tanto para palmeiras quanto para árvores, correspondem aos relatos de Kubitzki et al. (1994) e Junk et al.
al. (1999) a respeito da frutificação de espécies vegetais em áreas úmidas, ocorrendo no período em que estão
inundado. Este período favorece a dispersão de suas sementes por hidrocoria ou ictiocoria. Esses resultados são
cujo período de frutificação se iniciou na estação chuvosa, com pico de produção de frutos maduros de janeiro a
março de 2015, concomitante aos maiores níveis registrados para o Rio Paraguai.
A frutificação de B. riparia e B. brongniartii está de acordo com o primeiro padrão de acordo com
Rodrigues et al. (1993), pois apresentaram frutos verdes e maduros por um longo período, e os frutos verdes foram
observado durante todos os meses de estudo para B. riparia, exceto outubro de 2014 para B. brongniartii. Isso sugere
que o tempo de exposição é longo para dispersores, o que pode favorecer a dispersão de sementes por peixes, por exemplo
Muniz et al. (2014), Maia (2001) e Goulding et al. (2000) relataram a importância de espécies que produzem
recursos alimentares para peixes de áreas inundadas, uma vez que estão intimamente ligados à produção pesqueira com o
fornecimento de frutas fornecido pela vegetação. Conforme relatado por Van der Pijl (1982), os frutos ou sementes da queda
espécies autocóricas podem ser secundariamente dispersas por animais. Assim sugere-se que sementes de E. fusca sejam
transportado por hidrocoria ou pequenos peixes; a profundidade da água permite o deslocamento lateral para o canal do rio, uma vez que
as sementes desta espécie de planta foram descritas como um dos recursos alimentares mais importantes para Brycon
Maia (2001) sugeriu que as espécies identificadas na alimentação dos peixes deveriam ser utilizadas como elementos importantes
de recuperação ambiental em áreas úmidas, pois complementam a vegetação e restauram o abastecimento de alimentos
interações em regiões tropicais, e autores como Jordano et al. (2006), Galleti et al. (2006) e Tabarelli
e outros. (2010) afirmam que é importante compreender essas relações para a conservação da biodiversidade.
Muniz et al. (2014), Reys et al. (2005) e Carmo et al. (2001) discutiram a importância de aprofundar
tais estudos para compreender a dinâmica das populações e a gestão e recuperação das áreas ribeirinhas
redes existentes na paisagem, favorecendo o desenvolvimento de ações para a conservação de espécies nativas
espécies em áreas e condições adequadas, projetos paisagísticos ou exploração comercial (MORELLATO, 2007).
Contudo, somente com uma compreensão dos processos ecológicos responsáveis pela produtividade e
biodiversidade existente na várzea do Pantanal, é possível utilizá-la de forma sustentável (RESENDE, 2008).
Isto é particularmente importante uma vez que ameaças, como a desflorestação e a gestão inadequada dos solos para
agricultura e pecuária, estão impactando significativamente suas águas (PETRY et al., 2012).
CONCLUSÕES
Nosso estudo expõe a necessidade de conservação das áreas inundáveis para que, consequentemente, haja proteção das
o recurso pesqueiro do Pantanal em termos do potencial nutricional de outras espécies. Assim, a atenção é
necessária na elaboração de políticas públicas para a conservação e gestão deste ecossistema, sem
Pantanal.
Nossos resultados apontam a preocupação com a sincronicidade deste serviço ecossistêmico (prestação)
são levantadas a respeito das alterações hidrológicas que o Pantanal vem sofrendo, devido às mudanças climáticas e
alterações humanas diretas. A diminuição na amplitude e duração dos pulsos de inundação também pode alterar a
relações fenológicas das espécies, aqui descritas, com consequências para a fauna. Também o
possível entrada de áreas de plantações agrícolas na região da planície pantaneira poderá alterar ou diminuir a oferta
de polinizadores, o que também levaria à diminuição da oferta de frutas e flores à comunidade piscícola.
Por fim, esta pesquisa foi realizada antes dos intensos incêndios florestais no Pantanal ocorridos em
2019 e 2020 e serve como importante documentação da vegetação da Estação Ecológica Taiamã,
que foi severamente danificado pelo incêndio. Ainda não sabemos a extensão dos danos causados pelos incêndios, e
como alterou ou reduziu a oferta de frutos e flores das espécies em estudo. Esclarecimentos adicionais
deve ser feito nesse sentido, com o monitoramento fenológico dos exemplares já documentados por este
pesquisar.
RECONHECIMENTOS
Gostaríamos de agradecer ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio). Nós também
REFERÊNCIAS
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