Tópicos em Ciência Do Solo Vol.X (2019)

TÓPICOS EM CIÊNCIA DO S (_J;_J~
([opies in Soil Science)
VOLUME X - 2019
ISSN 1519-3934
, -
TOPICOS EM CIENCIA DO SOLO
V.1 O, junho, 2019
SOCIEDADE Bl~ASILEIHA DE CIÊNCIA DO SOLO

VIÇOSA - MG
CONTEÚDO
Compactação do solo: atu11llzaçfto

MOACIR DE SOUZA DIAS JUNIOR. DIEGO TASSINARI & PAULA Cl~ISTINA
CARUANA MARTINS .................................................... .... .... ......................................... .. .. .. 7
Melhoria flslco-hldrlca do amblonto radicular do c11roolro orn condlçõoo do ooquolro

e implicações no uso da âgua
GERALDO CÉSAR DE OLIVEIRA. MILSON EVALDO SERAFIM, CARLA ELOIZE
CARDUCCI. BRUNO MONTOANI SILVA. ÉRIKAANDRESSA DA SILVA. SAMAl~A
MARTINS BARBOSA. SÉRGIO HENRIQUE GODINHO SILVA, LAURA BEATRI Z
BATISTA DE MELO & PEDRO ANTÔNIO NAMORATO BENEVENUTE ........... ............ 70
Eficiência de uso do nitrogênio em agroocosslstomas

GUSTAVO CASTOLDI, CIRO A. ROSOLEM, HEITOR CANTARELLA. IBANOR
ANGHINONI . LUIZ G. DENARDIN. LAÉRCIO A. PIVETTA. MELLISSAA. S. SILVA &
VIRGINIA DAMIN .................................................. ............................... .. ......... .............. .. .. 141
Manejo do fósforo em sistemas de cultlvo na região do Corrado

DJALMA MARTINHÃO GOMES DE SOUSA, RAFAEL DE SOUZA NUN ES &
THOMAZ ADOLPHO REIN ...................................................................... .. .. .. ................ ~:1!)
Dinâmica do potássio no sistema solo-planta

CIRO ANTONIO ROSOLEM. CARLOS ALEXANDRE COSTA CRUSCIOL ,
MARCELO RAPHAEL VOLF, CARLOS ANTONIO COSTA DO NASCIM ENTO l~
EDUARDO MARIANO............................................................... .. .... .. ................ ~
Balanço de nutrientes e manejo da adubação em solos do fortllldado construi d,1

ÁLVARO VILELA DE RESENDE. EMERSON BORGHI. MIGUEL MARQU ES
GONTIJO NETO, SANDRA MARA VIEIRA FONTOURA. ANA LUIZA DIAS COELH O
BORIN. ADILSON DE OLIVEIRA JUNIOR. MARIA DA CONCEIÇÃO SANTANA
CARVALHO & CLAUDINEI KAPPES ..................... .. ............................. .. ....................... . 342
Bloanállse de solo: aspectos teóricos e prâtlcos

IÊDA CARVALHO MENDES. DJALMA MARTIN HÃO GOMES DE SOUSA.
FÁBIO BUENO DOS REIS JUNIOR. ANDRÉ ALVES DE CASTRO LOPES.
LEANDRO MORAES DE SOUZA & GUILHERME MONTANDON CHAER .............. ... 399
Leveduras do solo e suas aplicações no blocontrole o na promoção do crosclmonto

vegetal
GEISIANNY AUGUSTA MONTEIRO MOREIRA & HELSON MARIO MARTINS
DO VALE ................................................ ........ .................. .. ............ ......... .... ............. .. ....... 463
Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo do compostagorn

JADER GALBA BUSATO. ALESSANDRA MONTEIRO DE PAULA & LUIS
HENRIQUE FERRARI ...... ......... .. .................. .. ............... .............. ............................... .. .. 522
Inoculação de bactérias com foco na fixação biológica do nltrogõnlo o promoçilo do

crescimento vogetal
MARCELO CARVALHO MINHOTO TEIXEIRA FILHO & FERNANDO
SHINTATE GALINDO .. ....................................... . ... ...... .. ..... . ... ... . . . ........... ~l/7
Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenéticos e das
comunidades de fungos mlcorrlzlcos arbusculares
CAMILA MAISTRO PATREZE, CANDIDO BARRETO NOVAIS & ORIVALDO
JOSÉ SAGGIN JÚNIOR ........... ........................................................................................ 649
Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com ênfase em solos da região do

Cerrado: além da camada arâvel
MARCOS GERVASIO PEREIRA, CARLOS ROBERTO PINHEIRO JUNIOR,
LÚCIA HELENA CUNHA DOS ANJOS, ADEMIR FONTANA, ARCANGELO LOSS,
HELENA SARAIVA KOENOW PINHEIRO & ARISON JOSÉ PEREIRA ....................... 694
COMPACTAÇÃO DO SOLO:
ATUALIZAÇÃO
Moacir de Souza Dias Junior1 1l, Diego Tassinari111

& Paula Cristina Caruana Martinslll
Introdução .................................................................................................................................................... 7
Tendências e avanços na pesquisa em compactação do solo: análise bibliométrica ................................. 9
Evolução da produtividade de pesquisa em compactação do solo de 2001 a 2018............................... 9
Tendências nos temas pesquisados ..................................................................................................... 13
Redes de colaboração de pesquisa em compactação do solo: países, instituições e autores ............. 16
Ensaios de laboratório para diagnóstico da compactação do solo ........................................................... 21
Ensaio de compressão uniaxial ............................................................................................................. 22
Métodos para a determinação da pressão de pré-consolidação .......................................................... 23
Modelo de capacidade de suporte de carga ......................................................................................... 28
Comparação dos modelos de capacidade de suporte de carga ........................................................... 30
Critérios para análise do efeito do manejo sobre a estrutura do solo ................................................... 32
Uso dos modelos de capacidade de suporte de carga e das pressões de pré-consolidação .. .. ... .. . . . 34
Ensaio de Proctor ................................................................................................................................ ,,~.
Aplicações do ensaio de Proctor normal........................................................................................ . . 5:J
Considerações finais ...................................................................................................................... .. . . 59
Literatura citada ......................................................................................................................................... 60
INTRODUÇÃO
O termo compactação do solo refere-se à compressão do solo não saturado

durante a qual ocorre aumento da densidade do solo em consequência da
redução do seu volume (Gupta e Allmaras, 1987; Gupta et ai., 1989), devido
à expulsão de ar dos poros do solo em decorrência de pressões aplicadas
sobre ele.
As causas e os efeitos da compactação do solo nas propriedades físicas,
químicas e biológicas do solo estão muito bem documentados na literatura
(Soane et ai., 1982; Horn, 1988; Soane, 1990; Soane e van Ouwerkerk, 1994;
Dias Junior e Pierce, 1996; Dias Junior, 2000; Horn et ai., 2000; Defossez e
Richard, 2002; Gatto et ai., 2003; Hamza e Anderson, 2005; Richart et ai.,
2005; Reichert et ai., 2007, 201 O; Silva et ai., 201 0a; Alaoui et ai. , 201 "1;
Gubiani et ai., 2013; Schneider et ai., 2017; Rabot et ai., 2018). Devido a
isso, este capitulo fará uso de uma abordagem inovadora empregando uma
''' Un1vcr~1dut.lc Fct.lcrnl ilc Luvr.1s - IJFLA. Dcpuruuncnlo <k C:i~m:ia d,1 Soh1. F-111ui ls: IIIM>u1ut.lj~1\ k-,.ulb t>r:
dicgo.1as.)111ari(11Jy11ltu11.cu111.hr; pci:aruanu(.1)ho11n11i l.C11111
8 Moacir de Souza Dias Junior et ai.
análise bibliométrica do tópico compactação do solo no Brasil e no mundo. Em

seguida, serão detalhados aspectos da pesquisa em compactação do solo sob
a ótica da Mecânica dos solos agrícolas, enfatizando dois ensaios principais:
o ensaio de compressão uniaxial (do qual derivam a curva de compressão
do solo, a pressão de pré-consolidação e os modelos de capacidade de
suporte de carga) e o ensaio de Proctor normal (pelo qual se obtém a
curva de compactação do solo, a densidade máxima e a umidade ótima de
compactação).
A compactação é um processo de degradação do solo, comprometendo
a sua qualidade e ameaçando a produção agrícola (Rabot et. ai., 2018).
Considerar o comportamento compressivo do solo e a sua resistência
mecânica pode ser bastante benéfico para a prevenção e avaliação da
compactação do solo (lmhoff et ai. , 2016; Keller et ai. , 2013; Lebert et ai.,
2007), já que esses parâmetros estão intimamente ligados às alterações
estruturais do solo decorrentes da compactação e também se relacionam
ao desenvolvimento das plantas (Nunes et ai., 2019; Schj0 nning et ai.,
2016).
O comportamento compressivo do solo tem sido avaliado de diferentes
maneiras, incluindo métodos de campo (Keller et ai., 2004; Naderi-
Boldaji et ai., 2018) e de laboratório, sendo o ensaio de compressão
uniaxial o método mais comum . A compressibilidade do solo não tem
adoção universal na pesquisa em compactação do solo, mas encontra-se
firmemente estabelecida nos nichos que ocupa. Essa técnica é mais
comumente adotada como medida da resistência mecânica do solo
em : lavouras sob condições climáticas mais úmidas e, portanto, mais
vulneráveis à compactação , como no Norte da Europa (Keller et ai. ,
2012; Rücknagel et ai. , 2017 ; Schj0nning et ai., 2016) e no Sul do
Brasil (Nunes et ai. , 2019; Reichert et ai. , 2018); estudos de solos mais
vulneráveis à compactação, como Latossolos, em especial os da região
do Cerrado, Chernossolos e outros (Ajayi et ai. , 2010, 2013; lmhoff et ai.,
2016; Mosaddeghi et ai., 2007, Severiano et ai. , 2011, 2013); explorações
agrícolas sujeitas a expressivo tráfego de maquinário, tanto pela intensidade
de tráfego, como nas lavouras cafeeiras (Araujo-Junior et ai. , 201 "1:
Pais et ai. , 2011 ; Kamimura et ai., 2012; Martins et ai. , 2012a; lori et ai.,
2014), quanto pelas elevadas dimensões do maquinário empregado, corno
em florestas de eucalipto (Dias Junior et ai., 2005, 2007, 2008, Silva et ai.,
2007, 2010a, Martins et ai., 2013, 2018; Andrade et ai. , 2017) e lavouras
de cana-de-açúcar (Severiano et ai. , 2008, 2010a, b; Souza et ai. , 2012;
Vischi Filho et ai. , 2015; Sousa et ai. , 2019).
T 6plco•; CI. Solo, JIJ:7-69, 2019

C11111p11dt11;rw dfJ u11lr1: r1f1111llmçliu
9
TENDl=NCIAS E AVANÇOS NA PESÇlUISA

EM COMPACTAÇÃO DO SOLO: ANALISE
BIBLIOMÉTRICA
Poro vorlllc.:m a sltuuç/;\o da pesquisa em compactação do solo no Brasil

o no n,urido, rol roollzada uma análise bibllométrica a partir dos trabalhos
publlcodos om periódicos que compõem a base de dados Web of Science.
O termo "soll cornpact~" (o asterisco Indica que todas as variações do termo
silo acoitas, corno compact, compacted ou compaclion) foi pesquisado nn
tópico de busca (tópico nesse caso Inclui título, palavras-chave e resum 0 :,
llrnltando-se a busca ao perlodo compreendido entre os anos de 20()' ,,
2018. Os 10.095 registros de artigos retornados na busca foram rrllra~o·. ~,
partir da seleç~o das seguintes categorias da Web of Scíence: Soil Se:, •nr-ri
(2066 registros), Agronomy (697 registros), Water Resources (580 r-=g-:;'. ).
Agriculluro Multldisclplinary (523 registros), Forestry (496 registros), r-c.il< ~ j
(457 registros), Plant Sc/ences (456 registros), Agrícutural Engin'?• r,·.íg
(334 registros) e 1-/orticullure (97 registros), resultando em 476~ ;:,1 rt190s
(dos quais, 4249 artigos em Inglês e 403 em português). Essas ocorrências
foram exportadas na forma de registros completos, que incluem diversas
Informações dos artigos, como o titulo, autores, fonte (periódico, edição, data
de publlcaç~o ), resumo, palavras-chave e afiliação dos autores (instituições
e palses de origem), dentre outros. Os dados bibliográficos dos artigos
encontrados foram analisados no software RStudio (RStudioTeam, 2016)
empregando-se o pacote "bibllometrix" (Aria e Cuccurullo, 2017) e também
no software VOSvlewer© (van Eck e Waltman, 2018).
Evolução da produtividade de pesquisa em

compactação do solo de 2001 a 2018
O Brasil tem papel protagonista na pesquisa de compactação do solo

(Quadro 1), ficando muito próximo dos Estados Unidos da América (EUA)
no número total de trabalhos publicados no perlodo (800 trabalhos norte-
americanos e 747 brasileiros). Contudo, quando são considerados apenas
08 trabalhos publicados em Inglês, ainda que o Brasil mantenha a segunda
colocaçêo em quantidade de artigos publicados, a distância para o primeiro
colocado aumenta substancialmente (799 trabalhos norte-americanos e
347 brasileiros). Contudo, Independentemente da llngua de publicação,
os trabalhos brasileiros, em geral, têm recebido menor atenção quando
cornparodos aos artigos da autores de outros palses, com uma média bem
10 Moncir de Souza Dias Junior C:! l oi.
mais baixa de citações por artigo (Quadro 1). Enquanto trabalhos de autores
norte-americanos, canadenses, australianos e europeus auferiram, em média,
próximo ou acima de 20 citações por artigo, os trabalhos brasileiros, mesmo
quando consideram-se apensas os trabalhos em inglês, apresentaram média
de 1O citações por artigo. Panorama semelhante pode ser observado com
Quadro 1. Número de artigos publicados e média de citações por artigo das

publicações sobre compactação do solo no periodo 2001-2018 para os
dez países com maior produção e outros países selecionados
Artigos em todos os
Artigos em inglês
idiomas
(4249 artigos)
Pais do (4769 artigos)
Posição
primeiro autor Média de I\'1édia de
Número de Número de
citações citações
publicações publicações
por artigo por artigo
1º EUA 800 17,8 799 17,8
2º Brasil 747 10,3 347 9,4
3º China 275 11,6 275 11,6
4º Alemanha 244 20,7 219 22,6
5º Canadá 200 18,3 198 18,4
6º Austrália 195 22,6 195 22,6
7º França 171 24,7 170 24,8
8º Espanha 140 21,7 138 22,0
9º Irã 134 9,6 134 9,5
10° Inglaterra 120 26,2 120 26,2
14° Dinamarca 91 29,7 91 29,7
15° Argentina 89 12,6 74 14,9
17° lndia 80 11,9 80 11,9
18° Sulça 79 17,0 72 18.4
21° Holanda 56 25,0 56 25,0
22° Rússia 54 3,3 54 3,3
23° Suécia 50 23,6 50 23,6
24° México 42 8,4 35 9,8
28° África do Sul 31 9,0 31 9,0
33° Nigéria 24 7,2 24 7,2
Fonte: artlgoo retornados nu busca polo tópico ·ooll compoct'" nn bm;o Wob oi Sc,one<> IICl µurl0th.> ::!Oll l ·
2018 (4769 artigos cm todos ou Idiomas e 4240 mlloo:i orn lnglôs).
Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, 20 l 9

Compilclilçéio do !Joio: atuilllzaçfio ]1
outros países como China, Irã e lndia, com média de citações por artigo de
11,6, 9,5 e 11,5 respectivamente.
A evolução anual dos artigos publicados revela que os brasileiros têm
passado por uma transformação recente (Figuras 1 a 3). Ainda que desde 2008
o país seja o mais produtivo em número de artigos publicados (Figura 1 ), foi
somente em 2018 que o número de artigos brasileiros publicados em inglês
superou a produtividade norte-americana (Figura 2). Em especial a partir
de 2011 , o número de artigos publicados em português caiu drasticamente,
enquanto o número de publicações em inglês vem aumentando continuamente
de modo muito pronunciado, principalmente a partir de 2012 (Figura 3). Essa
recente mudança nas publicações em compactação do solo do Brasil ainda não
parece ter afetado o quanto os trabalhos de autores brasileiros são citados em
média, como revelam os dados do Quadro 1. Contudo, uma vez que apenas
recentemente esses trabalhos passaram a ser predominantemente acessíveis
à comunidade científica internacional, possivelmente esses resultados 1íào
evoluir nos próximos anos, já que o número de citações é contabiliz;:; d~,
para todo o período, isto é, artigos mais recentes têm naturalmente rr.t:'n-"
chances de serem citados.
--· EUA
60 1, -Brasil
li) I \
o
"O
50 ,, I
I \
\ - - China
' 'r......._
I
-~ I
I
" ' ""

Li - -· Alemanha
::,
a. /\ ,..... I
li)
o
40 I \
'
'' " ,., ' /
,,,I '
••••• Canadá
t
C)
I ' 't
\
\ I ' / - · - Austrália
Cll
Q)
"O
30
' / - .. - França
e / - - · Espanha
20
Q)
E
.::, \ 1'-'
.., •,,._. ) ~.
'/. \•'
..··· :-- /
.r-:-.;J-.
-Irã
z
,....__,
--· Inglaterra
10
• •
:-~~~
:Y, ,,
...
,_e
o
2002 2004 2006 2008 2010 2012 2014 2016 2018
Ano de publicação
Figura 1. Evolução anual de 2001 a 2018 do número de artigos publicados em

todos os idiomas de acordo com a origem do primeiro autor para os dez
países mais produtivos.
Fonto: 4769 artigos rotornados na busca polo tópico "soll compact"" na baso Wob of Sclcnco no
poríodo 2001-2018.
Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, 20 19

12 Moacir de Souza Dias Junior el oi.
60
"
I \
I \
li)
o 50 ,, ,,I
I \
\ A
I \
i' \.
I
- - · EUA
"O
<ti
.2
::õ I \
,,, I
I \
\
I
I \
\
I
I
I -
- - China
Brasil
''
40 \
::::,
a. I \ ', I
li)
oO) I
I \ I
\\I '
\
,,, ..... I
/
- - • Alemanha
t'. 30 I I - Canadá
<ti '
Q) - •- Austrália
"O
e
Q)
20 - ... França
E
•:::J \ - -· Espanha
z 10 - · Irã
Inglaterra
o .i.....-;~~ ~~--=~~ ~.---.--.--=:.=.-
2000 2002 2004 2006 2008 2010 2012 2014 2016 201 8
Ano de publicação
Figura 2. Evolução anual de 2001 a 2018 do número de artigos publicados

apenas em inglês de acordo com a origem do primeiro autor para os dez
países mais produtivos.
Fonte: 4249 artigos retornados na busca pelo tópico " soll compact°' na baso Wob of Sc/onco no
período 2001-2018.
- - - Publicados em português
- Publicados em inglês
60
li)
o
"O
50
-~
15
::::,
a. 40 I
,- ...\
li)
o
O) ~
~-- I \
\
\
t
ro
(l)
30
I
I ' \
I \
"O
...o 20 ,, I
I
'
\
(l)
E
,::,
I \
,~ ,;
I \
\
\
z 10 \
\
.... ....
o
2002 2004 2006 2008 2010 2012 201 4 2016 2018
Ano de publicação
Figura 3. Evolução anual de 2001 a 2018 do número do artigos publicados pol'
autores brasileiros em função da língua de publlcaçfio.
Fonlo: 747 artigos rolornados na busca polo tópico "soll co 11111 act"' nn ba~o Wob of Schim:" 110
período 2001-2018.
Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, :Wl 9

Compactação do solo: atualização 13
Tendências nos temas pesquisados
Para verificar as tendências na pesquisa em compactação do solo, foi

construída uma rede de coocorrência de termos, de modo a se verificar
quais são os termos mais empregados (nos títulos e resumos dos artigos)
e como eles se relacionam entre si. A construção de redes de coocorrência
de termos (extraídos dos titulas e resumos) evidenciou que a pesquisa
em compactação do solo abarca diferentes campos.
Um grande número de artigos tem como foco o efeito do tráfego de
máquinas (Figura 4 ), com um forte enfoque também em compactação do
subsolo, termo esse em geral associado, na literatura especializada Pm
compactação do solo (e.g. Alakukku et ai., 2003), às camadas subjacentes
à camada arável. Nessa temática, a compressibilidade e a pressão d2
pré-consolidação são propriedades do solo comumente avaliadas. As.:,rm,
percebe-se que os trabalhos que avaliaram o efeito do tráfego de maqui, 1ár.c
na compactação do solo (tanto na camada arável quanto no sub-;;01- i
foram os que mais comumente empregaram análises e ensaios ligados i
mecânica do solo, evidenciado por termos como compressão, pressão de
pré-consolidação, deformação do solo, resistência mecânica e propriedades
mecânicas (respectivamente compression, precompression stress, soil
deformation, soil strength e mechanical properties na figura 4 ). Quanto às
tendências observáveis, verifica-se que alguns termos evidenciaram ano
médio de publicação mais recente, relacionados à intensidade de tráfego,
funções do solo, potencial matricial, maquinário pesado e permeabilidade
ao ar (respectivamente traffic intensity, soil function, matric potential, heavy
machinery e air permeability).
O carbono orgânico do solo (identificado pela palavra carbon na figura 4)
apresentou também elevada frequência de ocorrência, com inúmeras
associações às demais vertentes de pesquisa. Vale ressaltar que, em termos
de uso da terra, observou-se a formação de dois grupos distintos na rede
estabelecida: um grupo das lavouras de grãos (orbitando a palavra yield)
e outro incluindo florestas e pastagens (forest e pasture, respectivamente).
Esses dois últimos associaram-se comumente às palavras carbono, erosão
e uso da terra (carbon , erosion e land use, respectivamente), porém as
demais associações diferiram. As florestas associaram-se a termos como
colheita florestal, maquinário e tráfego (forest harvesting, machine e traffic,
respectivamente), evidenciando relação mais estreita com os atributos
mecânicos do solo que são comumente empregados para avaliar o impacto
das operações mecanizadas de colheita. Já as pastagens relacionaram-se
a termos como gado e pastejo, especificas dessa condição de uso da
Tôpirns CI. Solo, 10:7-69, 2019

shear • lago
soll
mechanlcal prope
soll dofonn! . ,sct:no su ~ llng
Ano médio de publicação
2010.0 2010.5 2011 .0 2011.5 2012.0
Figura 4. Relações de coocorrência de termos com mais de 40 ocorrências

extraídos dos títulos e resumos dos artigos sobre compactação do
solo publicados no período de 2001 a 2018. O tamanho dos círculos é
proporcional ao número de ocorrências do termo (número de artigos
publicados que contiveram o termo). A espessura das linhas é proporcional
ao número de ligações entre os termos (número de coocorrências).
A coloração dos círculos indica o ano médio de publicação (média do
ano de publicação dos artigos que contiveram o termo) de acordo com
a escala gráfica (cuja amplitude é menor que o período avaliado por ser
uma média).
Fonte: 4249 artigos publicados em Inglês com o tópico "soll compact"" na base Web of Sclence no
período 2001-2018.
terra, mas também a termos como nitrogênio, infiltração, condutividade

hidráulica, macroporosidade e agregado (respectivamente n, infiltration,
hydraulic conductivity, macroporosity e aggregate). Isso evidencia que, n~
caso desse uso da terra, existem maiores preocupações relacionadas ª
dinâmica hidrológica, agregação e ciclo do nitrogênio.
T ópicos Ci. Solo JO 7-ú9, 20 19

Compactação do solo: olualização 15
As lavouras de grão e as práticas de manejo podem ser reconhecidas

como outra forte vertente da pesquisa em compactação do solo, evidenciado
pelos termos que orbitam as palavras lavoura e produtividade (crop e
yield, respectivamente) . Esses termos incluem diversas práticas de
manejo associados principalmente ao preparo do solo (til/age) , como
sistemas de preparo de solo, preparo convencional, aração, preparo
profundo, subsolagem e escarificação (respectivamente til/age system,
conventional til/age , p/oughing, deep til/age, subsoiling e chise/ing).
Destes termos, a escarificação apresentou ano médio de publicação mais
recente, evidenciando ser uma tendência mais atual de pesquisa. Com
número inferior de menções, termos associados a plantio direto, prepar, ·
reduzido e cultivo mínimo (no-til/age, reduced til/age e minimum tifl~-:Jgl'
respectivamente).
Dentre as culturas agrícolas, milho e trigo (com e wheat) foram as : , . ,i_;
pesquisadas, seguidos por soja, arroz, algodão e plantas de cobr·rl.~1• :i
(respectivamente soybean, rice, cotton e cover crops). Associ8íl ,, 30s
aspectos de manejo e de lavouras, encontram-se também os termos li::it::~I'"..:>
a características das plantas, principalmente dos sistemas rnd 1cul21res.
Dentre estes, o termo mais comum foi crescimento radicular (roo/ growtll),
com ocorrência também de comprimento radicular, penetração radicular e
crescimento das lavouras (respectivamente root length, root penetration e
crop growth). A resistência à penetração, indicada pelo termo cone índex,
relacionou-se a esse contexto de manejo e lavouras.
O termo condutividade hidráulica (hydraulic conductivity) também se
destacou pelo grande número de ocorrências, associado a termos como
retenção de água, curva de retenção de água, distribuição de poros por
tamanho, permeabilidade, saturação, infiltração e drenagem (respectivamente
water retention, water retention curve, pare size distribution, permeability,
saturarion, infiltration e drainage na figura 4 ). Esses atributos físicos do solo
estiveram associados a quase todas as vertentes de pesquisa evidenciadas
acima, em associação com os termos tráfego, erosão, carbono, pastagem,
lavoura e produtividade.
A análise textual dos dados bibliométricos evidenciou que a pesquisa
em compactação do solo se distribui por diversos campos mais ou menos
interligados entre si. Os atributos físico-hidricos do solo apresentaram maior
abrangência de aplicação, já que se associaram tanto a pastagens quanto
a lavouras de grão. Já os atributos físico-mecânicos relacionaram-se mais
estreitamente às avaliações do efeito do tráfego de maquinário e também
em florestas quando se avalia o efeito do maquintHio ele colheita
Top1C(J!, e, 0 10 , )0:7 69, r.Ol ')

16 Moacir de Souza Dias Junior el ai.
Redes de colaboração de pesquisa em compactação do

solo: países, instituições e autores
A figura 5 apresenta as redes de colaboração estabelecidas entre

diferentes países. A evolução e a produtividade dos países com maior
número de publicações já foram discutidas anteriormente, mas a figura 5
permite visualizar em que medida se estabelecem as relações de
colaboração entre diferentes países. O Brasil e os EUA (USA), países mais
produtivos, apresentaram grande número de colaborações. Além do Brasil,
os EUA também estabeleceram relevantes conexões com países como Irã
e China. Além dos EUA, o Brasil também estabeleceu colaborações com
países que sediam importantes institutos de pesquisa em compactação
do solo da Suécia e Alemanha, conforme será apresentado adiante com
maior detalhamento.
Na figura 6, tem-se a rede de colaboração entre as instituições mais
produtivas e com maior impacto na pesquisa em compactação do solo.
Diversas instituições brasileiras encontram-se firmemente inseridas no
panorama global de pesquisa; com grande produtividade, porém com
impacto ainda limitado. No contexto internacional, os trabalhos das instituições
europeias, norte-americanas e australianas foram os mais citados, ainda
que raras instituições fossem tão produtivas quanto as brasileiras. A figura 6
também reforça a noção já previamente abordada de que as instituições
brasileiras são bastante produtivas, mas com um alcance ainda limitado
em citações.
Os artigos de autores brasileiros também foram analisados quanto à
afiliação de cada autor. A análise das redes de colaboração entre os autores
brasileiros revela que apenas raramente as parcerias atingem uma proporção
considerável do total de publicações de determinada instituição (Figura 7), por
exemplo, na relação entre a USP e as universidades estaduais paranaenses
UEM e UEPG. As parcerias se estabelecem muito fortemente em âmbitos
regionais, como no caso do agrupamento formado por universidades do
RS, se e PR. Algumas universidades do Sudeste, dos estados de SP e
MG, estabeleceram parcerias também no Centro-Oeste com universidades1
de GO e MT. O avanço das colaborações interinstitucionais poderia afet~r

positivamente a pesquisa em compactação do solo do país, permitindo incluir
em um mesmo projeto de pesquisa diferentes condições edafoclimáticas.
O avanço das colaborações poderia se dar também no sentido de fortalecer
os laços de pesquisa com instituições fora das regiões Sul e sudeste, que
concentram o maior número de instituições e publicações na pesquisa eni
compactação do solo. As regiões Norte e Nordeste apresentaram menos
Tópicos Ci. Solo, 10:7 -69, 2019

Compactação do solo: atualização
17
veneruela
porttlgal
finland ti
estonia po a H~ary
"sfoval<la
czech , pubhc
o .
italy
noiway
nmark
g ca
Número médio de citações normalizado
0,6 0,8
,2--1~,4-_JJ
1,0:.:....- 1.....
Figura 5. Relações de parceria entre os países (com mais de dez publicações

retornadas na busca) na pesquisa de compactação do solo no período
de 2001 a 2018. O tamanho dos círculos é proporcional ao número de
publicações, sendo coloridos de acordo com o número de citações
normalizado (número de citações médio normalizado pelo número de
publicações). A espessura das linhas é proporcional ao número de
colaborações.
Fonte: 4769 artigos publicados em todos os idiomas com o tópico "soil compact•" na base Web of
Sc/ence no período 2001-2018.
trabalhos e poucas instituições dentre as mais produtivas, o que possivelmente

indica também que os solos e os problemas de compactação nessas regiões
são menos estudados.
Diversos pesquisadores brasileiros figuram entre os mais produtivos do
mundo na pesquisa em compactação do solo (Figura 8), porém poucos
atingem o mesmo impacto médio nas suas publicações que os autores
estrangeiros mais produtivos. Novamente, percebe-se que as redes de
colaboração entre os autores brasileiros são em geral estruturadas em um
Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, 2019

-l
o,
"2.
n
luJnn
00
o
"'
n
C/)
o
-....,
º Número médio de citações normalizado
moscow mv lom.tk>sov stato unlv
o
--.J
'
o,
_..::i ( 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1
~
-
o
._:,
un1..endJl1v ~
colonl,
\
J
luin1a~ 3::
1
o0J
n
.J~rilv munlch
:::;·
,I/, ~g
~"JÃ\Y~L~~~~r7n~.,..
' l1!IW, , . llan a.
lWV ro
(f)
Jnsln
o
, Is han te hnol e
N
unlv agr ral 10ID
; U')I Oin. I cNl9unJy .
U arlzona
0J
e:,
unlv weJ'~ au lia g" ~nlv callf'davls
_Jo:alli> . "" Q!.< scoReW ãi'
unr,•~
uniY liõM;-csl~ ' !Irilv'ãgr scl "'e...
/ ""- ~ f , ~ e
U V
d' 5 ~ 1ec1 1n11edino1) :::,
,:___unlv
·
1eT~~- gLI ~-~- LboitJ unlv
s~nW
..,õ"
~
,
uni\'. wagenlr,gen & res c1r ,J.,• h~ln~
\ OQI A ~ . can.cfo
rtô, ~
ccmo•""" cran!iAliPuniv •r•1
~
cnr .
Ufll'I
~ mCQIIuruvw c~"akyo
.~
. - 1 lo1t
polishíacad sei ' dund00
.,.•-L unlv "'lt- blín unrv rolhamatod re~ nJ
u,~ ~• i.aõ accnloh crop 101 lnot . ~DyQ U V
unl-1 nctt.ngh•m
Figura 6. Relações de parceria entre instituições de pesquisa (com mais de 15 ocorrências retornadas na busca) nas publicações
sobre compactação do solo no período de 2001 a 2018. O tamanho dos círculos é proporcional ao número de publicações,
sendo coloridos de acordo com o número de citações normalizado (número ele cltaçú::!~ médio nonnalizado pelo número
de publicações).
Fonte: 4769 artigos publicados em todos os Idiomas com o tópico "soll compact•" na base Web of Sclence no período 2001-2018.
unoeste
verde
ttfªs
Figura 7. Relações de parceria institucional (instituições com mais de cinco

ocorrências retomadas na busca) nas publicações sobre compactação do
solo no período de 2001 a 2018 por autores brasileiros com mais de cinco
ocorrências na busca. O tamanho dos círculos é proporcional ao número
de publicações e a espessura das linhas, ao número de parcerias. As cores
indicam os grupos definidos de acordo com a análise de agrupamento.
Fonte: 747 artigos publicados com primeiro autor brasileiro em todos os idiomas com o tópico "soll
compact*" na base Web of Science no período 2001-2018.
mesmo âmbito institucional, a estadual e, mais raramente, regional. Já para

os autores estrangeiros, a ocorrência de vários autores de um mesmo país é
muito mais rara. De fato, o Brasil se sobressai grandemente no âmbito dos
autores mais produtivos. Contudo, os autores estrangeiros apresentaram um
número muito maior de colaborações internacionais em comparação com
os autores brasileiros.
Analisando apenas os autores brasileiros (Figura 9), o papel institucional
no estabelecimento de parcerias torna-se um pouco mais evidente. Muitas
vezes, ainda que os autores em colaboração pertençam hoje a instituições
distintas (conforme figura 7), é possível identificar o pertencimento à mesma
instituição em algum momento da carreira dos autores, por exemplo, durante
a pós-graduação. Desse modo, diversas parcerias institucionais que hoje se
firmaram , na verdade, advêm de algum momento no passado em que os
autores compartilharam a mesma instituição. Ainda que o estabelecimento de
novas parcerias seja benéfico para o desenvolvimento de trabalhos de maior
Tópicos Ci Solo, 10:7-69, 2019

()
11nm 1s11, 1
k6WIIJT11tll'l1 k
llHtl<1nlp, j)
rh, lll!liJíl , lw
anhJ
jo , ,,,
,, 1' '
11 "I, 1
''''"''' ',,,
101
',,
f/111)11'1/
hr
Figura o. Autoros mnls produtlvoff (com mnlfl cio doz ortloott n,tor,11utoa ,111t,w,r.11)
o rodo do colnl>ornçfio ontro oloa nrrn puhllr.oçllott ttohru orm1p1aotoc;no cio
solo no porlodo do 2001 o 201 n. O tmnnnho dofl r.lrculott ,, pmporr.lou •I
ao númoro do publlcnçõott o n Offf)OtHi llr'll dnn ll11ltn tt , uo ,11·orwm '"'
porcorlns. Aa coros lndlcnm OH (lf'llf)Ofi dofh1l<lott do ooorcto com n 1111/tlh,u
do ogrupnmonto.
Fonto: 4700 nrll(Joli llllhllo111lo11 11111 loiloli º" llllo 11111tí 00111 11 tt'lrhm "110II 01111111110 1"' 111, 1111111, w,,11 ,,t
Sclo11co no porlollo 2001-701 ll,
Impacto, 6 posr,lvol f)Orç,0bor quo n1onrno oonnn 11ovnr1 purr:tulr10 c o 111111,11111h1

se originam do umn rolnçf\o próvln om ww, 11101111111 lnullh1l<;t'lo. A flo111 , )
revela uma novA fr.lcotA dnn mlnçé';oo onl.ro po:1q11lni ulun,u 110 nn111II: qw, u
papel lnstltudonnl froq11ontornonlo oo oxpro1111u no lo11oe-, (lo own,;ti< •1 do
pesqulsadoros (na rolnçt\o <J11tro orln11lnclomn o orlo11lmloo) 11 qiu1 o I novíl 1
parceiras lntorlnollt11c:lo11Alo, por votou, nt\o miroo111 cln vo11lndu do oxp:mdlr
a recJo do colaborAçhoo, mnn <ln po,pollmç/h, do ln,;011 l11tml11 1tltll(;lorn1I 1,
Do mnnolrn nornl, t i rn 1(11100 l>lhllurn(,trlcn ,:011ch111( 111 111volu11 rllv1J1 11· 1
aspoctos d;1 ponq11lun o,n co111por.lrn,if1o d(I 11010 110 n, null, t1111to "'''
nlvol rr,undlal q1innto 11nc;lun11I. 011 pOtH 1111t1wlc11í111 l11unllolto11 r110 1t1w m1
rec o nho d111u11to pulou 11lvolu cJo pm<llllivlclrnlo quo 1()111 ,,th1ulcltJ 110 úllh11t1•1
anon. Contudo, polnn Ih nltnçõun 011; 11111011tó ,l1111 quo orn 011 lrnpr."' 11, <, p11,vi'1vol
quo n po:}qulnu IH nullolro 0111 C-<llllprn :t11,;no do Uúlo t1(1 1>rn 1nllc:lo 111 111d11111m 110
monianori, r
c:,rval!lb, mp
rod~s.•
doU~.I
c:or1a, jw
otszavlkl, n~
bergamJ,C a ' fi
vitorino, act I mm _ . c:r
d ,uo _ _ _
carduccl;'ce ,emr
serafim, me
1/
de olM!ira. g~ fp
costa kÚp
severiano, 8C
'rirr85 jumor.r-~
-{
. .
do
/
s, nl
gulma.C.., ptg' _ ~ rv sr
,~ · bs
arauJo !f}lori''r!
.,./ rochil, ww
pi,W.lf
Figura 9. Autores brasileiros mais produtivos (com mais de cinco artigos

retornados na busca) e rede de colaboração entre eles nas publicações
sobre compactação do solo no período de 2001 a 2018. O tamanho dos
círculos é proporcional ao número de publicações e a espessura das
linhas, ao número de parcerias. As cores indicam os grupos definidos
de acordo com a análise de agrupamento.
Fonte: 747 artigos publicados com primeiro autor brasileiro em todos os Idiomas com o tópico " soil
compact•" na base Web of Science no período 2001-2018.
de um esforço maior para aumentar o impacto das publicações. O avanço

das parcerias institucionais, ainda fortemente contidas nos âmbitos estadual
e regional , poderia contribuir para esse objetivo.
ENSAIOS DE LABORATÓRIO PARA

DIAGNÓSTICO DA COMPACTAÇÃO DO SOLO
Dentre os ensaios laboratoriais mais empregados no estudo da

compactação do solo, destacam-se o ensaio de compressão uniaxial e o
ensaio de Proctor normal.

-
)
~fondr de ~011w 1)lnu ,lu11lo1· oi oi.
Ensaio de con1pressão uniaxial
O ensaio do compressl\o unloxlsl tem os mesmos principias do ensaio

do Adons0monto unldhnonslonal, normalizado pela Associação Brasileira de
Normns Técnicos MB 33361'1990. De acordo com esta norma, o ensaio de
adensamento é realizado com amostras de solo saturadas, enquanto o ensaio
de compressGo unlaxlal é reallzado com amostras de solo não saturadas.
Este ensaio determina, para um solo confinado lateralmente e axialmente
carregado em Incrementas sucessivos, com pressões mantidas constantes
em cada Incremento e drenado, as deformações verticais resultantes da
apllcaçtlo de uma dada press~o.
O ensaio de compresstlo unlaxlal consiste basicamente vm aplicar
sucessiva e continuamente pressões crescentes e pré-estabu' .cidas (25,
50 , 100, 200, 400, 800 e 1600 l<Pa) a uma amostra de mé:llertJI de solo
na condiçilo n~o saturada (Dias Junior e Martins, 2017). Nt:sle ensaio,
sgo obtidas as curvas de compressêo do solo, que permitem quantificar
as reduções de volume do solo e, portanto, estimar sua suscetibilidade à
compactaçt1o. Estas curvas representam graficamente a relação entre o
logarltmo da pressflo aplicada e a densidade do solo ou o índice de vazios
(Figura 1O). Quando o solo n~o sofreu nenhuma pressão prévia, esta relação
é linear e a apllcaç~o de qualquer pressão resultará em deformações não
recuperáveis, causando, assim, compactação do solo. Entretanto, se o solo
Pross0o do prô-consolldoçQo
Ol
-=-
ó
1,6 ·
Cu1vo Llo compro1rnoo
l Curva do compressão
-~ tlUCUlldl,rlll vlrgorn
.g (Duformnçôos oh.'rnllcus) (Ouforniaçõ0s plôstlcas)
(li
1~
~ 1,0 ·
-• - Curvn Llo co111prom1au
10 '
'100
-,- - - - -
1000
Prom1flo upllcnctu, kPu
Fluurn 1O. Curvo cio comprotitiOo do tiolo, ovldoncloncto " pross io do pró-
comiollduçOo (a,,) o nu duns roglõos ela curvo ctotlnldml por ola.
1io11t1.1: Olu11 Junior ( 10114),
já experimentou pressões prévias ou ciclos de secagem e umedecimento,

a variação das pressões atuantes sobre o solo determinará a formação
de duas regiões distintas na curva de compressão do solo: (a) uma região
de deformações pequenas, elásticas e recuperáveis (curva de compressão
secundária); e (b) uma região de deformações plásticas e não recuperáveis
(curva de compressão virgem) (Holtz e Kovacs, 1981). A pressão de pré-
consolidação é a pressão que divide a curva de compressão do solo nestas
duas regiões. A curva de compressão secundária representa os níveis de
pressões experimentadas pelo solo no passado, sendo, portanto, função do
manejo do solo. Já a curva de compressão virgem representa pressões que
o solo ainda não experimentou no passado, quer seja por serem pressões
superiores em intensidade àquelas às quais foi submetido ou por ter tido o ~~u
histórico de pressões apagado por meio do preparo de solo com revolvimento.
Dessa forma, para que não ocorra compactação, é na região da curva de
compressão secundária que o solo deve ser cultivado ou trafegado. É sstc
componente da curva de compressão que representa o histórico do manejo
do solo e tem sido quantificado por meio da determinação da píessão da
pré-consolidação do solo (Dias Junior e Pierce, 1996; Silva et ai., 2010b).
A pressão de pré-consolidação depende de vários fatores tais como:
mudanças na tensão total a que o solo se encontra submetido devido a
erosão e escavações que reduzem a pressão confinante; processos de
secagem e umedecimento; textura e mineralogia; estrutura e densidade do
solo; uso e manejo do solo; teor e características da matéria orgânica do
solo; alterações químicas do solo devido ao intemperismo; precipitações
pluviométricas; agentes cimentantes; pH, troca de íons, dentre outros (Dias
Junior, 2000; Richart et ai., 2005; Reichert et ai., 2007; Ajayi et ai., 2009;
Silva et ai., 201 0b).
Métodos para a determinação da pressão de pré-

consolidação
Vários métodos podem ser usados para a determinação da pressão de

pré-consolidação, como os propostos por Casagrande (1936), Burmister
(1951), Schmertmann (1955), Sallfors (1975), Andersen e Lukas (1981),
Culley e Larson (1987), Jose et ai. (1989), Silva (1990), Lebert e Horn
(1991 ), Dias Junior e Pierce (1995), Veenhof e McBride (1996), McBride
e Joosse (1996), Fritton (2001 ), Baumgartl e Kõck (2004 ), Gregory et ai.
(2006), Gubianí et ai. (2017) e Lamandé et ai. (2017). Apesar de existirem
vários métodos para calcular a pressão de pré-consolidação. pesquisadores
relatam que estes valores dependem: do método utilizado para o cálculo, pois
Tópicos Cí. Solo, 10:7-69, 201 9

estes métodos podem superestimar ou subestimar os valores da pressão de

pré-consolidação (Gregory et ai., 2006; Cavalieri et ai., 2008; Gubiani et ai.,
2016; Somavilla et ai., 2017); e da propriedade usada para representar a
deformação do solo na curva de compressão (Gubiani et ai., 2016).
A seguir serão apresentados os métodos propostos por Casagrande
(1936), Dias Junior e Pierce (1995) e por Silva (1990) para a determinação
da pressão de pré-consolidação.
O método proposto por Casagrande (1936) (Figura 11) consiste na escolha
do ponto de raio mínimo ou de máxima curvatura da curva de compressão
do solo e, por ele, deve-se traçar uma reta paralela ao eixo das abscissas
e uma reta tangente à curva de compressão do solo. Traçar a bissetriz do
ângulo formado por essas duas retas. A abscissa do ponto de intersecção
da bissetriz com o prolongamento da parte reta da curva de compressão
virgem é a pressão de pré-adensamento, que no ensaio de 8ompressão
uniaxial é denominada de pressão de pré-consolidação. Tem sido relatado
na literatura que, à medida que as perturbações nas amostras indeformadas
aumentam (Schmertmann, 1955; Brumund et ai., 1976; Holtz e Kovacs,
1981) ou a umidade do solo é alta (Dias Junior e Pierce, 1995), fica difícil a
Casagrande (1936)
0,9
(/)
o
"r;j
ro 0,8
>
Q)
"O
Q)
-~
"O
~
0,6
• Curva de compressão
0,4 1 - - - - - - - , - - - - - - - . - -- - - - - ,
10 100 1000 10000
Pressão aplicada, kPa
Figura 11 . Representação da aplicação do método gráfico de Casagrande (1936)
para detenninação da pressão de pré-consolidação (o ) a partir da curva
11
de compressão do solo.
Fonto: elaboração própria.

C11111pn1'!11~•f111 do 1111111: nlunll,mçf1u
25
o:;colhn ttu ponto d0 111úxhm1 cu1vHlurn 1 pois as curvas ele compressão do

solo tondom " 11cm quus0 lln01:1ros, podendo constituir urna restrição para
o oscoll·w cio ponto du mio mlnl1110 ou de máxima curvatura da curva de
coinpru:,Hõo do t,olo.
No mútodo proposto por 01cm Junior 0 Plerce (1995), usa-se uma planilha
ol0trônk:o paro m-;th110r 1:1 pressÉ\o ele pré-consolidação a partir da interseção
do tllll~lS rotos. U"1El ojust1:1cl0 aos primeiros pontos da curva de compressão
(ossoclodos ú cu,vo de compressl:lo secundária) e outra ajustada aos últimos
pontos dt-1 curvu de compressOo (prolongamento da reta de compressâo
vhuem), Os 1:1utor0s testaram o ajuste ela curva de compressão secundária com
dois, três e quatro pontos (respectivamente métodos 1, 2 e 3) e observarnrn
nHJior concordência com o método gráfico de Casagrande (1936) parn 0s
métodos 1 e 3 dependendo da umidade da amostra. O Método 1 é u~adn
1
para Hmostras equilibradas a sucções ~ 100 kPa, enquanto o Métodu 1

é usodo para amostras equilibradas a sucções > ·100 kPa. No Méto, lo 1
(Figuro 12), a pressão de pré-consolidação é determinada na absc1ssc1 do
ponto de inlersecçÉÍo da equação da reta que passa pelos dois prir111 :iru'.',
pontos da curva de compressão secundária e o prolongamento cl . . rl'lé1
do compressêo virgem. Já no Método 3 (Figura 12), a pressão d0 pré-
consolldaçf:'10 é determinada na abscissa do ponto de intersecçao da rela
ajustada aos quatro primeiros pontos da curva de compressão secundária
e o prolongamento da rela de compressão virgem.
No Método de Silva (1990) (Figura ·13 }, deve-se traçar uma reta horizontal
(paralela oo eixo das abscissas) passando pela ordenada correspondente
ao Indica de vazios inicial ou à densidade do solo inicial. Prolongar a parte
rela da curva de compressão virgem e determinar o ponto de intersecção
com a rola anteriormente traçada. Pelo ponto de intersecção, traçar uma
rula vertical (paralela ao eixo das ordenadas) até interceptar a curva de
co111pr0ssÉ10 do solo, Por este ponto, traçar uma reta horizontal (paralela ao
oixo das abscissas) olé esta se encontrar com o prolongamento da parte
rela da curva de compressão virgem. A abscissa deste ponto corresponde
ú prossõo de pré-udensamenlo que, no ensaio de compressão uniaxial, é
donoml11ada de pressêlo de pré-consolidação.
Por sor a resistência do solo à penetração (RP) uma medida de fácil
dolonnlnuc,;l:lo no campo, Dias Junior el ai. (2004) e Lima et ai. (2006)
upn:rn0ntarmn mólndos allornallvos de determlnaçao da pressao de pré-
etJn~mllda~:llo l:>111 runç~lo da RP. De acordo com Dias Junior et ai. (2004 ),
pun-1u obt011çl:10 dw; oquaçõe~i de o,,= f(RP), faz-se necessário determinar
í.l lJ uqué.u;õus cJéJ proi;t:.üo du pró-consolidação e da reslstôncia cio solo
i'1 punotruc.;lh) om fu11çl10 da unilrJmle , Esijas 0qur1ções sao da forma
0 ,8
1,0
7
E
0> 1,2
~
o
o
(/)
o 1,4
"tJ
Q)
"tJ
CC
"tJ
·v;
e
Q)
1,6
o
--T- Curva de compressão
1,8 - · - • Reta de compressão virgem
- - - Reta que passa pelos primeiros 2 pontos
- •· - Reta ajustada aos 4 primeiros pontos
2,0 -4-- -- - -~ -------.--------,
10 100 1000 10000
Figura 12. Representação gráfica do método de Dias Junior e Pierce (1995)

para determinação da pressão de pré-consolidação (aP) a partir da curva
de compressão do solo para amostras mais secas e mais úmidas que o
equivalente à tensão de água de 100 kPa (respectivamente a - método 1
e a p - método 3). P
Fonte: elaboração própria.
0 ,9
(/)
o 0,8
-~
>
Q)
"tJ
Q)
0,7
o
'õ
..E
0,6
0,5
10 1000 10000
Figura 13. Representação gráfica do método de Silva (1990) para detennlnação da

pressão de pré-consolidação (aP) a partir da curva de compressão do solo.
Fonto: elaboração próprio.
T ópicoi1 CI. Solo, 10:7-69, 2019

a = 1O <a +b uJ e RP = c + d U onde "a" "b" "c" e "d" são parâmetros de

p ' ' '
ajuste das equações. Substituindo os mesmos valores de umidade nas duas
equações e representando em uma figura as pressões de pré-consolidação
(eixo das ordenadas) em função da resistência do solo à penetração (eixo
das abscissas), obtém-se uma equação da forma a p =e+ f (RP), onde "e" e
''f' são parâmetros de ajuste das equações apresentadas na figura 14. Assim,
para determinar a pressão de pré-consolidação para estas condições, basta
determinar a RP e substituir na equação crP = f(RP).
O uso destas equações representa não só uma simplificação do método,
mas também uma economia de tempo na determinação da pressão de pré-
consolidação e, portanto, da capacidade de suporte de carga do so!o no
campo, a qual poderá ser usada como um critério auxiliar de decisão sob: 0
a realização ou não de uma determinada operação mecanizada.
Para uma mesma condição, o fator que governa a quantidâdi::; de
deformação que poderá ocorrer no solo é a umidade e sua densidade inici:::il
a qual reflete o estado de compactação inicial do solo (Dias Junior. 1994 ).
Assim, quando os solos estão mais secos, a pressão de pré-consolidação
- - PA-0-0,03 m: crP= - 15,44 + 0,60 (RP) R2= 0,88..

- - - PA-0,35-0,38 m: oP= 11 , 10 + 0,11 (RP) R2 = 0,99**
----- FX-0-0,03 m: crP = -19,13 + 0,79 (RP) R2 = 0,98**
=
- - - - FX-0,35-0,38 m: oP -441,42 + 1,98 (RP) R2 0,95*"
=
600
500
400
ro
a..
~
300
~
b
200
100
,'
_L.------- ------
o
o 100
--
200 300 400 500 600
RP, k'Pa
Figura 14. Pressão de pré-consolidação (a ) em função da resistência do solo à
penetração (RP) para o Argissolo A~arelo (PA) e para o Plintossolo (FX),
nas camadas de 0-0,03 e de 0,35 a 0,38 m.
Fonte: Dias Junior ot ai. (2004)
Tópicos CI. Solo, J0:7-69, 201 9

pode ser alta (Figura 15), condicionando uma maior capacidade de suporte
de carga ao solo, que pode ser suficiente para suportar as pressões aplicadas
e a compactação do solo pode não ser significativa (Ajayi et ai. , 2013;
Andrade et ai., 2017). Entretanto, quando a umidade é alta, a pressão de
pré-consolidação é pequena (Figura 15), condicionando baixa capacidade
de suporte de carga do solo e tornando-o mais suscetível à compactação
(Pacheco e Cantalice, 2011; Vischi Filho et ai., 2015; Andrade et ai. , 2017).
Esta compactação, por ser prejudicial às plantas, pode causar redução na
produção (Souza et ai., 2012; Ajayi et ai., 2013; Martins et ai., 2018). Dessa
forma, o estudo da compressibilidade do solo pode servir como subsídio na
tomada de decisão sobre executar ou não uma operação mecanizada ou
até mesmo de trafegar ou não em determinada área.
Modelo de capacidade de suporte de carga
Considerando a variação da pressão de pré-consolidação com a

umidade do solo (Figura 15), Dias Junior (1994) desenvolveu um modelo
denominado de modelo de capacidade de suporte de carga, para solos de
clima temperado, que prediz a máxima pressão que o solo pode suportar
para diferentes umidades, sem sofrer compactação, em função da pressão
1,2
1,4
7
E
O)
1
~
1,6 1 U (kg kg-1 )
o
·.. 1
1 • 0,24
1 1
■ 0,19
1 1
1,8
1 1 4 0,12
1 1 ♦ 0,05
1 1 1 1
1 1 1 1
----- oP
50 100 200 500
li li 1 1 1 i I li li 1 1 i 1 1 1 1 i 'J
10 100 1000 10000
o , kPa
Figura 15. Curvas de compressão do solo (densidade do solo o em função
'
da pressão aplicada, a) para diferentes valores de umidade (U, p/p). ~·
evidenciando a variação dos valores determinados de pressão de pré-
consolidação (a11).
Fonto: Dias Junior (1994).
T ópicos Ci. Solo, 10:7-69, ~0 19

de pré-consolidação e da umidade do solo. Modelos semelhantes a este

(Figuras 16 e 17) têm sido encontrados para alguns solos dos estados
da Bahia, Espírito Santo, Goiás, Minas Gerais, Rio Grande do Sul, São
Paulo (Kondo e Dias Junior, 1999; Silva et ai., 1999; Dias Junior e Ferreira,
1998; Oliveira et ai., 2003a, b; Dias Junior et ai., 2005; Andrade et ai., 2017;
Martins et ai., 2018). As aplicações dos modelos de capacidade de suporte
de carga serão apresentadas detalhadamente neste capítulo.
500
- (J
p
= 1Q(2.79 -J.79U) R2 = o.as·· n = 45
400
ro 300
o..
~
ã.
o 200
100
o-+-----.-----~---~--
0,00 0,10 0,20 0,30
U, kg kg- 1
Figura 16. Representação gráfica do modelo de capacidade de suporte de carga
relacionando o decaimento exponencial da pressão de pré-consolidação
(aP) em função do aumento da umidade do solo {U, p/p). n = número de
amostras.
350
- - crP= 58,3 + 33,3 ln (Sucção) R2= 0,96""
300
ro 250
o..
~
-Q.
o 200
150
LV
100 +-~ ~ ~ . - ~...................--..--.-~~~~~-
1 10 100 1000
Sucção, kPa
Figura 17. Representação gráfica do modelo de capacidade de suporte de carga
relacionando a variação linear da pressão de pré-consolidação (a ) em
função da sucção para um Latossolo Vermelho (LV). P
Fonte: Ollvolra ol ai. (2003b).

Comparação dos modelos de capacidade de suporte de

carga
Em estudos em que são obtidos vários modelos de capacidade de

suporte de carga, existe a necessidade de compará-los para verificar se
diferem estatisticamente. Para fazer essa comparação, os modelos de
capacidade de suporte de carga [a p = 1Q(ª + bel] devem ser linearizados
[log crP = log (a + b9)] e os coeficientes lineares (a) e angulares (b) devem
ser comparados seguindo o procedimento descrito em Snedecor e Cochran
(1989) conforme descrição abaixo:
a) Quando os modelos de capacidade de suporte de carga forem
homogêneos e os coeficientes lineares (a) e/ou angulares (b) diferirem
significativamente, estes modelos não são agrupados, pois isso indica que
os solos possuem capacidades de suporte de carga diferentes;
b) Quando os modelos de capacidade de suporte de carga forem
homogêneos e os coeficientes lineares (a) e/ou angulares (b) não diferirem
significativamente, estes modelos são agrupados, pois isso indica que os
solos possuem mesma capacidade de suporte de carga;
c) Quando os modelos de capacidade de suporte de carga não forem
homogêneos, os modelos não são agrupados, pois isso indica que os solos
possuem capacidades de suporte de carga diferentes.
Para ilustrar este procedimento, consideram-se as condições A, B e C,
cujos modelos de capacidade de suporte de carga são apresentados na
figura 18.
Comparando os modelos de capacidade de suporte de carga das
condições A versus B e A versus C, utilizando o procedimento de Snedecor
e Cochran (1989), observa-se que os modelos das condições A e B diferiram
estatisticamente indicando diferentes capacidades de suporte de carga
{Quadro 2). O mesmo ocorreu com a comparação das condições A e C e,
devido a isso, estes modelos não foram agrupados. Ao comparar as condições
B versus C, observa-se que os modelos das condições B e C não diferiram
estatisticamente indicando mesma capacidade de suporte de carga e, devido
a isso, estes modelos foram agrupados em um único modelo. Finalmente,
ao comparar as condições A versus (B e C), observa-se que os modelos
das condições A e (B e C) diferiram estatisticamente indicando diferentes
capacidades de suporte de carga e, devido a isso, estes modelos não foram
agrupados (Figura 19).

Cornpoctoção do solo: atualização 31
400
\
('(l
o.
r;;.,. 200
.::.!
o+ - - - - - r - - - - - . - - - - - . . . - - - - - ,
0,0 0 ,1 0,2 0,3 0,4
e, m3 m--3
- - A : oP =1Q(2.66-2.14ql R2 =0,97..
- - - - B: ºp =10(2.14 . 3.44q) R2 =o.as··
- - - C: op =10(2,10 - J,19q1 R 2 =o.ar•
Figura 18. Modelos de capacidade de suporte de carga para diferentes condiço~s

hipotéticas (A, 8 e C). aP: pressão de pré-consolidação. 8: umidade do
solo (v/v).
Quadro 2. Comparação dos modelos de capacidade de suporte de carga para

as condições hipotéticas A, B e C usando o procedimento descrito em
Snedecor e Cochran (1989)
Teste F
Homogeneidade
Comparações Coeficiente angular Coeficiente linear
dos dados
(a) (b)
Avs B H ** *
Avs C H ** ns
B vs C H ns ns
A vs (8 e C) H ** ••
ns =não slgnincatlvo; • =significativo a 5 %; •• =significativo a 1 %; H: homogêneo.
Tó picos Ci Solo, J0:7-ú9, 2019

400 - A·• o p =1012.66 -2.14qJ R2 =0,97**

\
--- B e e·• o p =10<2-19 • 3.,0qi R2 =o,85..
ro
a. ' \
''
~
·a.
200
t>
''
' ......
o
......
....
--
0,0 0,1 0,2 0,3 0,4
9, m3 m-3
Figura 19. Modelos de capacidade de suporte de carga para as mesmas condições

hipotéticas da figura 18 após a aplicação do procedimento &statístico de
Snedecor e Cochran (1989). As condições B e C não foram consideradas
estatisticamente distintas, sendo agrupadas em um único modelo.
a p : pressão de pré-consolidação. 8: umidade do solo (v/v).
Critérios para análise do efeito do manejo sobre a

estrutura do solo
Para analisar o efeito do manejo sobre a estrutura do solo utilizando

os modelos de capacidade de suporte de carga, estes devem ser obtidos
para uma condição prévia à aplicação das pressões a serem avaliadas.
Nestes, deve-se acrescentar os intervalos de confiança da população a 95 %
(Figura 20). Coletam-se, então, amostras indeformadas na condição que se
deseja avaliar (linha de tráfego do maquinário de interesse, locais submetidos
ao pisoteio animal, áreas submetidas a diferentes práticas ou condições de
manejo, dentre outros) as quais serão submetidas ao ensaio de compressão
uniaxial com a umidade de coleta. Para tanto, é imprescindivel o recobrimento
das amostras com filme plástico e algum material impermeabilizante, mais
comumente parafina, e armazenadas em caixa térmica para evitar a
evaporação da água. No laboratório, estas amostras são submetidas ao ensaio
de compressão uniaxial, determinando-se a pressão de pré-consolidação paro
a umidade de coleta. A seguir, deve-se representar, na figura do modelo de
capacidade de suporte de carga, os valores das umidades de coleta versus
as pressões de pré-consolidação, determinando a porcentagem das amostras
que pertencem a cada região, quantificando se ocorreu compactaçf o ou
Tópicos CI. Solo. 10:7-69 , 20 19

Compnclaçüo do solo: nlutlllzação 33
- Modelo de capacidade de suporte de carga

- - - Intervalos de confiança da população 95 %
600
500
400
rn
a..
~
õ.
300
t>
200
e
100
o
0,10 0,20 0,30
º·ºº
Figura 20. Critérios para análise do efeito do manejo sobre a estrutura do solo
a partir do modelo de capacidade de suporte de carga com os intervalos
de confiança. A região 11a" indica ocorrência de compactação adicional.
A região "b" indica tendência à compactação se não forem respeitados
os valores de pressão aplicada definidos pelo limite superior do intervalo
de confiança. A região 11 c" indica ausência de compactação adicional.
aP: pressão de pré-consolidação. 8: umidade do solo (v/v).
Fonte: adaptada de Dias Junior et ai. (2005).
não. De acordo com Dias Junior et ai. (2005), estas regiões são: a) uma
região onde as pressões de pré-consolidação determinadas após o manejo
são maiores do que as do limite superior do inteivalo de confiança , sendo
considerada como a região onde a compactação do solo já ocorreu; b) uma
região onde as pressões de pré-consolidação determinadas após o manejo
estão entre o limite superior e inferior do inteivalo de confiança. Apesar de
as amostras de solo não terem sofrido compactação, esta região indica que
as amostras de solo poderão sofrer compactação nas próximas operações,
caso as pressões aplicadas forem maiores que as do limite superior do
inteivalo de confiança; e c) uma região onde as pressões de pré-consolidação
determinadas após o manejo são menores do que as do limite inferior do
inteivalo de confiança (Figura 20).
Considerando que a pressão de pré-consolidação é um indicador da
máxima pressão que deve ser aplicada ao solo para evitar a sua compactação
(Dias Junior e Pierce, 1996; Araujo-Junior et ai., 2011), e de sua resistência
Tópico!> Ci Solo, J0:7-69, 2019

mecânica (Ajayi et ai. , 2013; Andrade et ai., 2017), e que reduções nos
valores das pressões de pré-consolidação podem indicar uma recuperação
da estrutura do solo (Dias Junior et ai., 2005), os modelos de capacidade
de suporte de carga e as pressões de pré-consolidação têm sido usados
para diversas finalidades, descritas a seguir.
Uso dos modelos de capacidade de suporte de carga e

das pressões de pré-consolidação
1) Estimar a pressão máxima a ser aplicada ao solo para evitar que a

compactação ocorra
Para determinar a pressão máxima a ser aplicada ao solo para evitar que
a compactação ocorra em determinada umidade, considerando os critérios
ilustrados na figura 20, deve-se entrar na figura do modelo de cap3cidade de
suporte de carga com a umidade desejada e, então, determinar o valor da
pressão de pré-consolidação correspondente ao limite superior do intervalo
de confiança da população, determinando, assim, a pressão máxima a ser
aplicada ao solo para evitar que a compactação ocorra. Para o exemplo
apresentado na figura 21, a pressão máxima a ser aplicada ao solo, para
evitar que a compactação ocorra para a umidade de 0,20 m3 m·3 , é igual a
369 kPa.
Essa abordagem foi empregada por Araujo-Junior et ai. (2011) na
avaliação em um experimento com maquinário empregado em lavoura
cafeeira implantada em um Latossolo Vermelho Distroférrico argiloso.
Os autores empregaram o software TASC - Tyresffracks and Soil Compaction
(Diserens, 2005) para determinação dos bulbos de pressões aplicados
por um trator cafeeiro (modelo 68, Valmet®). Foram encontrados valores
máximos de pressões aplicadas de 200 a 220 kPa para o rodado dianteiro
(independentemente da condição de preparo do solo), enquanto para o rodado
traseiro, as pressões máximas determinadas foram de 120 a 140 kPa para
o solo sem preparo e 200 a 220 kPa para o solo com preparo regular.
A partir dessa avaliação, os autores determinaram, nos modelos de capacidade
de suporte de carga, quais seriam os valores máximos de umidade para
tráfego nas diferentes condições de manejo avaliadas, que variaram de 0,27 a
0,40 m3 m·3 .
Em uma avaliação experimental, Gregory et ai. (2006) observaram que
a pressão de pré-consolidação (definida pelos autores no ponto de máxima
curvatura da curva de compressão do solo) foi um indicador adequado da
capacidade de suporte de carga. Não obstante, Somavilla et ai. (201 7)
Tópicos Ci. Solo, J0:7-69, 20 19

_ 0p =1012.92 -212q1 R2 =0.90**

--- Intervalo de confiança da população 95 %
600
500
ro 400
Q.
~
b
-a. 300
''
''
200 ' .....
................. ...... __
100
o- l - - - - ~ - - - - - + - - - -- . - - - - - - - ,
0,0 O,1 0,2 0,3 0,4
8, m3 m....J
Figura 21. Determinação da pressão máxima a ser aplicada ao solo p~r-a evitar
que a compactação do solo ocorra. . aP: pressão de pré-conso!ldoÇdO.
8: umidade do solo (v/v).
ressaltam que a verificação definitiva dessa correspondência ainda carece

de estudos mais aprofundados.
2) Avaliar a suscetibilidade à compactação de diferentes sistemas de
manejas
Para avaliar a susceptibilidade à compactação de dois solos Capac
Joam (Aeric Ochraqua/fs) e Kalamazoo Joam (Typic Hapludalfs), sob dois
sistemas de manejo, preparo convencional e plantio direto, avaliaram-se
as pressões de pré-consolidação para diferentes umidades (Dias Junior,
1994). As amostras indeformadas foram coletadas na camada de 0-3 cm
e no local de passagem das rodas e entre o local de passagem das rodas
do trator.
Os resultados obtidos mostraram que, em ambos os solos e em qualquer
condição de umidade, o plantio direto no local de passagem das rodas
apresentou maiores pressões de pré-consolidação, enquanto o preparo
convencional no local entre as rodas apresentou menores pressões de
pré-consolidação (Figura 22). Concluiu-se, neste estudo, que a condição
de plantio direto no local onde passam as rodas é mais resistente à
compactação, enquanto o preparo convencional entre as rodas é mais
susceptlvel à compactação, constituindo uma grande vantagem do plantio
direto devido à maior capacidade de suporte de carga.
Tópicos Ci. Solo, )(};7-69, 2019

Capac
600 Plantio direto

(linha de tráfego)
400 '' ......
.... ....
Preparo convencional
(entre as linhas de tráfego)
ro
o..
200 ....
--- --- ---
~
ô.
b Kalamazoo
600
400 ''
200
0,0 0,1 0,2 0,3

U, kg kg-1
Figura 22. Modelos de capacidade de suporte de carga dos solos Capac /oam
(Aeric Ochraqualfs) e Kalamazoo loam (Typic Hapludalfs) para a camada
0-3 cm, no local de passagem das rodas (plantio direto) e entre o local
de passagem das rodas do trator (preparo convencional). a p : pressão de
pré-consolidação. U: umidade do solo (p/p).
Fonte: Dias Junior (1994).
Em outro estudo, avaliou-se os modelos de capacidade de suporte de

carga de um Latossolo Vermelho-Amarelo sob cultivo anual, pastagem e mata
nativa (Kondo, 1998) (Figura 23). As amostras foram coletadas aleatoriamente
na camada de 0-3 cm.
Analisando a figura 23, observa-se um deslocamento mais acentuado
para a região de menores pressões do modelo de capacidade de suporte de
carga para o cultivo anual em relação à da mata, o que pode ser devido à
destruição da estrutura e à homogeneização da camada superficial do solo
pelos implementes de preparo, sugerindo, portanto, maior susceptibilidade à
compactação do solo sob cultivo anual. Já a pastagem apresentou pressões de
pré-consolidação maiores do que as do cultivo anual e da mata, evidenciando
a influência do pisoteio do gado na compactação da camada superficial do
solo (Kondo, 1998). Contudo, para umidades maiores (acima de 0,30 kg kg- 1) ,
o efeito do manejo é mais tênue e os modelos de capacidade de suporte
de carga dos diferentes usos da terra aproximam-se entre si, sobrepujando
o efeito do manejo.

Compactação do solo: <1lualização 37
- . - . - Cultura anual
ap =1012.6!1-1 .aJu1 R2 =0,69
- - Mata a p =1012.a1-2.2!M R2 =0,85
- - - Pastagem ap = 10,2.01-2.21u1 R2 = 0,82

600
'\
\
co
a.
.:,t;
400 '
'' '
b
·o.
' ' ''
''
' ..... .....
' ·,
200 . --.: ' ,
0,00 0,10 0,20 0,30 0,40

U, kg kg-1
Figura 23. Modelos de capacidade de suporte de carga de um L ato~so!o

Vermelho-Amarelo sob diferentes usos e manejos (cultura anual, pastagem
e mata) na camada 0-3 cm. aP: pressão de pré-consolidação. U: umidade
do solo (p/p).
Fonte: Kondo (1998).
Os modelos de capacidade de suporte de carga têm sido empregados

para avalição do efeito do manejo sobre a estrutura do solo em diferentes
lavouras. Em lavouras cafeeiras, essa avaliação tem sido empregada já
há anos (Miranda et ai., 2003) e tem sistematicamente indicado o efeito
preponderante das práticas de controle de plantas daninhas na resistência
mecânica do solo. Em geral, os estudos têm apontado que o controle
mecânico de plantas daninhas com gradagem e o controle químico com
herbicida de pré-emergência têm provocado maior compactação nas
entrelinhas (Araujo- Junior et ai., 2011; Pais et ai., 2013), enquanto plantas
de cobertura têm favorecido menor compactação nas entrelinhas (Pais et ai.,
2011 ). Outros sistemas agrícolas em que essa metodologia tem sido aplicada
incluem pastagens (Pires et ai., 2012), lavouras de grãos (Oliveira et ai.,
2003a; Levien et ai., 2009; Marasca et ai., 2012), plantios de cana-de-
açúcar (Pacheco e Cantalice, 2011; Vischi Filho et ai., 2015), florestas de
eucalipto (Andrade et ai., 2017), pomares de laranja (Fidalski et ai., 2015)
e como indicador de qualidade ambiental em ecossistemas nativos e em
regeneração (Martins et ai., 2012b).

3) Avaliar a suscetibilidade à compactação de diferentes classes de solo

Para avaliar a suscetibilidade à compactação de diferentes classes de
solo através dos modelos de capacidade de suporte de carga utilizou-se um
Plintossolo (FX) situado no município de Aracruz, ES, um Argissolo Amarelo
(PA) situado no município de Eunápolis, BA e um Latossolo Amarelo (LA)
situado no município de Aracruz, ES, para os horizontes A e B (Dias Junior,
2006),
O horizonte A do Plintossolo apresentou valores de pressão de pré-
consolidação maiores do que o horizonte A do Latossolo Amarelo e do
Argissolo Amarelo, que apresentou os menores valores de pressão de
pré-consolidação (Figura 24), indicando ser o horizonte A do Plintossolo
o mais resistente à compactação e o horizonte A do Argissolo Amarelo,
o mais susceptível.
O horizonte B do Plintossolo apresentou valores de pressão de pré-
consolidação maiores que os horizontes B do Argissolo Amarelo e do
LatossoloAmarelo para umidades menores do que 0,14 kg kg·1 e 0,15 kg kg·1,
respectivamente, indicando uma alta resistência à compressão quando seco
- - FX - Aracruz, ES
500 - - - PA - Eunápolis, BA
- • • - LA - Aracruz, ES
400
200
100
0 +--- - - y - - - - - - - - . - - - - -
o.o 0,1 0,2 0,3
U, kg kg- 1
Figura 24. Modelos de capacidade de suporte de carga do horizonte A de uni

Plintossolo (FX), de um Argissolo Amarelo (PA) e de um Latossolo Amarelo
(LA), situados nos municípios de Aracruz, ES, Eunápolis, BA e Aracruz,
ES, respectivamente. aP: pressão de pré-consolidação. U: umidade do
solo (p/p).
Fonta: Dias Junior (2006).
Tópicos Cl. Solo, 10:7-69, 2019

(Figura 25). Entretanto, para umidades maiores do que estes valores, o

horizonte B do Plintossolo apresentou os menores valores de pressão de
pré-consolidação, indicando uma menor resistência à compressão do que
os outros dois solos. Considerando que, para crescer, as raízes precisam
vencer a resistência mecânica oferecida pelo solo adjacente a ela (Rõmkens e
Miller, 1971 ), estes resultados sugerem que o horizonte B tanto do Plintossolo
quanto do Argissolo Amarelo podem oferecer maiores resistências ao
desenvolvimento do sistema radicular do que o Latossolo Amarelo, o que
evidencia a necessidade de um preparo mais intensivo no Plintossolo e no
Argissolo Amarelo do que no Latossolo Amarelo.
O uso dos modelos de capacidade de suporte de carga para comparação
entre classes de solo tem sido bastante comum em estudos desenvolvidos em
florestas plantadas de eucalipto (Dias Junior et ai., 2005, 2007; Andrade et ~, .
2017; Martins et ai., 2018). Nessas situações, existe interesse em veníir.ar
como as classes de solo diferem entre si quanto à sua capacidade de supo:r~
de carga para, por exemplo, planejamento das atividades de colheita. A.s::-,rn ,
a partir dos modelos de capacidade de suporte de carga, é possíve' c:2fi,-11r
o momento adequado de entrada do maquinário nas áreas, a ordern de
entrada nos talhões, quais solos são mais resistentes à compactaçao na
estação chuvosa, quais solos são resistentes apenas na estação seca, dentre
outras possibilidades.
- - FX - Aracruz, ES
- - - PA - Eunápolis, BA
600 ----- LA-Aracruz, ES
'
'
' .'
' ·,' ' '
·, -......:-.... ...... ......
. .............. ...... ......_
200 ,... .-...... ....... ........
......... __
0,0 0,1 0,2 0,3

U, kg kg-1
Figura 25. Modelos de capacidade de suporte de carga do horizonte B de um

Plintossolo (FX), de um Argissolo Amarelo (PA) e de um Latossolo Amarelo
(LA), na camada de 35-38cm, situados nos municípios de Aracruz, ES,
Eunápolis, BA e Aracruz, ES, respectivamente. a : pressão de pré-
consolidação. U: umidade do solo (p/p). P
Fonte: Dias Junior (2006).
Tópicos Ci. So lo, 10:7-69, 2019

4) Avaliar a suscetibilidade à compactação de diferentes horizontes

A figura 26 apresenta os modelos de capacidade de suporte de carga
para os horizontes A e Bt de um Argissolo Amarelo (PA), situado no município
de Aracruz, ES (Dias Junior et ai., 1999). O topo do horizonte Bt do PA
apresentou valores de pressão de pré-consolidação significativamente maiores
do que os do horizonte A para qualquer umidade do solo. Esta diferença pode
estar relacionada com as diferenças de estrutura que resultam da atuação
dos processos pedogenéticos, já que o horizonte A apresenta estrutura
granular e o Bt, em blocos. Estes resultados indicam que o horizonte A deste
solo é mais suscetível à compactação do que o horizonte Bt. Considerando
que, para crescer em diâmetro, a raiz precisa vencer a resistência mecânica
oferecida pelo solo adjacente a ela (Rõmkens e Miller, 1971 ), é de se esperar
que o horizonte Bt ofereça maiores restrições ao crescimento do sistema
radicular por apresentar maiores pressões de pré-consolidação.
5) Avaliar a influência da mineralogia e textura sobre a capacidade de
suporte de carga
Para verificar a influência da mineralogia na capacidade de suporte de
carga, Ajayi et ai. (2009) conduziram um estudo utilizando um Latossolo
700
- - Horiz.
•
A : o p = 10(3•04 - 5.54 qJ R2 = 0,91**
600
= =
- - - Horiz. Bt: op 10(2 .99 • 3 A 4 qJ R2 0,80º
500
ro 400
o..
~
b o. 300
200
100
o -r------.-------..------~
0,00 0,10 0,20 0,30
U, kg kg- 1
Figura 26. Modelos de capacidade de suporte de carga para os horizontes A e

Bt de um Argissolo Amarelo (PA), situado no município de Aracruz, ES.
aP: pressão de pré-consolidação. U: umidade do solo (p/p).
Fonte: Dias Junior ol oi. (1999).

Compactação do solo: alualização 41
Amarelo Distrocoeso coletado em Aracruz, ES; um Latossolo Vermelho

Distroférrico coletado em Santo Ângelo, RS; e um Latossolo Vermelho
Distroférrrico coletado em Lavras, MG.
No Latossolo Amarelo Distrocoeso coletado em Aracruz, ES, a ausência
de gibbsita e a muito baixa quantidade de óxidos de ferro (11 g kg-1 ) favorecem
o arranjo face-face das placas de caulinita, contribuindo para a densidade
do solo (1,73 Mg m·3 ) e para maior capacidade de suporte de carga entre
as classes de solo estudadas (Figura 27).
O Latossolo Vermelho Distroférrico coletado em Santo Ângelo, RS, é
rico em óxidos de ferro (227 g kg· 1), mas sem gibbsita. Esta situação está
associada com a estrutura em blocos, que, em relação à estrutura granular
do Latossolo Vermelho Distroférrrico coletado em Lavras, MG, contribui para
elevar a densidade do solo (1,30 Mg m·3 ) e reduzir a porosidade total do solo
(54 %) (Ferreira et ai., 1999; Resende et ai., 2011). Esta condição ajuda a
Latossolo amarelo distrocoeso - Aracruz, ES

op =251 6943xo.o
1
417
R2 = O 93** n =7
'
Latossolo vermelho distroférrico - Santo Ângelo, RS

o p = 215 6537xº·º221 R2 = O 96** n = 7
1 '
Latossolo vermelho distroférrico - Lavras, MG

o = 153 8309xo.o34s R2 = O89** n = 7
p ' '
350
ro
a..
~
õ 300
·rs.
ro
:-2
o 250
--- --- ----
V,
e
o()
1 ---- --- ---
....
-----
•Q)
e. 200
--------- ---
------- ------ ------
Q)
"C
o
l('Q
V,
V,
150
....
Q)
a..
100
1 10 100 1000
Sucção, kPa
Figura 27. Influência da mineralogia na capacidade de suporte de carga de

Latossolos argilosos. O Latossolo Amarelo Distrocoeso e o Latossolo
Vermelho Distroférrico de Santo Ângelo, RS, são cauliniticos, enquanto o
Latossolo Vermelho Distroférrico de Lavras, MG, é glbbsítlco. a : pressão
de pré-consolidação. P
Fonte: adaptada de Ajayl ot ai. (2009).
Tópicos CI. Solo, 10:7-69, 20 19

explicar a também elevada capacidade de suporte de carga desta classe

de solo.
No Latossolo Vermelho Distroférrico coletado em Lavras, MG, a grande
quantidade de gibbsita na fração argila dificulta o arranjo face-face das
placas de caulinita. O solo gibbsítico exibe uma grande quantidade de
macroporos bem conectados (Furian et ai., 2001 ), como resultado da
estrutura granular. Esta estrutura contribui para a diminuição da densidade
do solo (1,06 Mg m·3 ) e aumento da suscetibilidade à compactação.
Consequentemente, estas classes de solo têm baixa capacidade de
suporte de carga quando comparadas com as classes de solo que possuem
estrutura em blocos.
Este estudo mostrou que diferenças na capacidade de su~arte de carga
e susceptibilidade à compactação foram influenciadas pela estrutura do solo,
que está associado com a mineralogia da fração argila, e pelo potencial da
água no solo. O estudo também mostrou que a estrutura granular favorece
valores menores de pressão de pré-consolidação em comparação com a
estrutura em blocos.
A influência da mineralogia na capacidade de suporte de carga tem sido
frequentemente demonstrada para Latossolos (Ajayi et ai., 2009, 2010, 2013,
2014), em que sistematicamente tem sido constatada a ordem caulinítico >
caulinítico rico em ferro > gibbsítico em termos de capacidade de suporte
de carga. Desse modo, em termos de ambientes pedológicos brasileiros,
espera-se maior capacidade de suporte de carga nos solos cauliníticos e com
baixo teor de ferro dos Tabuleiros Costeiros e da Amazônia; capacidade de
suporte de carga intermediária nos solos cauliníticos mais ricos em ferro do
Sudeste e Sul do país; e capacidade de suporte de carga menor nos solos
gibbsíticos da região do Cerrado.
Quanto ao efeito da textura, os estudos são menos frequentes e em geral
não têm apresentado resultados concordantes. Em Latossolos da região do
Cerrado, Severiano et ai. (2013) observaram que os Latossolos mais arenosos
apresentaram maior capacidade de suporte de carga para determinada tensão
de água do solo. Já Martins et ai. (2018), em estudo com Latossolos e
Argissolo cultivados com eucalipto, observaram maior capacidade de suporte
de carga para determinada umidade nos solos mais argilosos em comparação
com os mais arenosos. Em um estudo com Argissolos e Espodossolos mais
arenosos, Andrade et ai. (2017) observaram maior capacidade de suporte de
carga no Espodossolo (ligeiramente mais arenoso que os Argissolos), ainda
que esse solo tenha apresentado também maior incidência de compactação
pelo tráfego do maquinário).

6) Avaliar a eficiência da subsolagem

Para verificar a eficiência da subsolagem em um Argissolo Amarelo, foram
determinadas as pressões de pré-consolidação em amostras indeformadas
com a umidade de campo. As amostras foram coletadas em duas áreas
no local onde foi feita a subsolagem, a 90 cm de profundidade, e em uma
área na qual não foi feita a subsolagem. Observa-se na figura 28 que a
subsolagem foi mais eficiente em reduzir as pressões de pré-consolidação
e, consequentemente, a resistência mecânica do solo, na Área 51 do que na
Área 56, indicando que o preparo do solo foi mais eficiente na primeira área.
7) Avaliar o efeito do tráfego sobre a pressão de pré-consolidação
Na figura 29, observa-se que, de acordo com os critérios apresertados
na figura 20, as operações realizadas com o Feller Buncher (equipar:.<=nto de
colheita florestal, que realiza corte das árvores em feixes e sua disp~sição
em pilhas), Harvester (equipamento de colheita florestal que r2,3i1za o
corte das árvores e as secciona em toras de tamanhos padro:;i~ack i -) e
Forwarder (equipamento de baldeio que recolhe as toras e as transporta)
causaram compactação em 7, 44 e 63 % das amostras coletadas no topo
do horizonte A em um Argissolo Amarelo (Dias Junior et ai. , 1999). Essa
constatação deriva da localização dos pontos que representam as pressões
de pré-consolidação induzidas ao solo pelas operações realizadas com os
equipamentos, que se encontram acima do limite superior do intervalo de
confiança da população do modelo de capacidade de suporte de carga
do solo.
E
u
o ,
Ê
Q)
C>
20
40 •~
-
~
V)
o
E 80
60
'-.
ro
Q)
"O
o
Área 51
,
Q)
'O
ro
"O
:a
20
40
•,..., Sem subsolagem
- Com subsolagem
e 60
.2
e 80
'
a. Área 56
o 200 400 600
Pressão de pré-consolldação, kPa
Figura 28. Avaliação da eficiência da subsolagem utilizando as pressões de

pré-consolidação em duas áreas de um Arglssolo Amarelo (PA).

44 Mwn:lr de Suuw 1Jh1!1 ,l1111lnr r•I 111.
- - Modolo do cnpocldodo elo uur,orto do curou

- - - lntorvolo do conllunço do populnçLlo 9G %
"' Follor 1996

CompoClfJÇllO: 1 %
400
"'
............
200
---- ...
, ......
--
o+ - -- - - - - - - -- _,,.__ _
' • \
.. • Harvostor 1!J!)O
CompoctaçC,o: 11'1 %
ro
Q.
..:.:
o
·,.
400
'
','
\
......
'
,~....' --
~ ', ......
200
' ' ,., ...... --
......
0 -1 - - -- - - - - -----=---- -
■
-..
ForwarcJor 1996
'\ Compactaç~o: 63 %
400
200
•
~·· -----
,.,.................•
o-;---,----.---.--
, ...... ...... _
_,....__-.,- ---.,
0,00 0,05 o, 1O o, 15 0,20 0,25 0,30
Figura 29. Modelo de capacidade de suporte de carga e pressões Induzidas

pelas operações realizadas com o Feller, Harvester e Forwardor no
topo do horizonte A (camada 0-3 cm) de um Arglssolo Amarolo (PA).
0 11 : pressão de pré-consolidação. 8: umidado do solo (v/v).
Fonto: Dias Junior ot ai. (1999).
Já, no horizonte Bt, as operações realizadas com o Feller e o Horvostor

não causaram compactação, enquanto que os operações roalizmJ~,~ coni
o Forwarder causaram compactação em 4 % das amostrns cololDcl~,s
(Figura 30). Estes resultados indicam que o Foiwardor foi o oqulpolllot1ll1
que promoveu maior compactação no topo cio horizonto A.
TGplrut> CI. Solo, 1O:7-(,9, ~O l '.J

Compactação do solo: a tualização 45
- - Modelo de capacidade de suporte de carga
Intervalo de confiança da população 95 %
... Feller 1996

600 Compactação: O %
400
200 ..... ~
',
--- Â
0-1-- - -- - - -- - - - -- - -- - -;;;..._- -
• Harvester 1996
600 Compactação: O %
cf
~
400
"a.
o
■
200
0-1-- -- - -- - - - - - ----..C..---
• Forwarder 1996
600 Compactação: 4 %
400
200
0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30

9, m m-J
3
Figura 30. Modelo de capacidade de suporte de carga e pressões induzidas

pelas operações realizadas com o Feller, Harvester e Forwarder no
topo do horizonte Bt (camada 35-38 cm) de um Argissolo Amarelo (PA).
a P: pressão de pré-consolidação. 8: umidade do solo (v/v).
Fonte: Dias Junior et ai. (1999).
Já o baldeio da madeira realizada com um Forwarder de pneus em um

Argissolo Amarelo, de acordo com os critérios apresentados na figura 20,
causou, na profundidade de 20 cm, compactação em 25, 50 e 100 % das
amostras coletadas após 8, 16 e 40 passadas, respectivamente (Figura 31 ).
Estes resultados indicaram que à medida que o número de passadas aumentou
houve um aumento da compactação do solo (Dias Junior et ai., 2005).

Modelo de capacidade de suporte de carga

Intervalo de confiança da população 95 %
o Número de passadas: O
• Número de passadas: 8
■ Número de passadas: 16
o Número de passadas: 40
o 8 16 40
600 O% 25 % 50 % 100 %
' ',
' ■
' ' , ...... o Cb
''' o
• ...... ...., ■
200
' ', ...... • ■ "'--
----
-----,
'.Q
............
0-4-- - - - - , -- - - - , - -- - - - , - --
0,00 0,10 0,20 0,30
e, m m--3
3
Figura 31. Modelo de capacidade de suporte de carga, pressões induzidas e

proporção de amostras compactadas pelas operações realizadas com
o Forwarder na profundidade de 20 cm em um Argissolo Amarelo com
diferentes intensidades de tráfego (O, 8, 16 e 40 passadas). aP: pressão
de pré-consolidação. 8: umidade do solo (v/v).
8) Avaliar o efeito do resíduo sobre a pressão de pré-consolidação

Para verificar a eficiência dos resíduos na dissipação das pressões
aplicadas por um Forwarder, carregado com 9 m3 de madeira, quando este
trafegou duas e oito vezes na mesma linha de tráfego, um estudo foi realizado
na Região do Rio Doce, MG, utilizando galhada e casca de eucalipto como
resíduo florestal (Silva et ai., 2007). De acordo com os critérios apresentados
na figura 20, quando o Forwarder trafegou duas vezes sobre a galhada mais
casca (GC) e sobre a galhada (G), o solo não sofreu compactação e, na
condição de solo sem resíduo (SR), 5 % das amostras foram compactadas
(Quadro 3). Para o número de passadas igual a oito, observou-se que o
tráfego realizado sobre a galhada mais casca (GC), galhada (G) e solo sem
resíduo (SR) promoveu compactação em 5, 15 e 70 %, respectivamente,
evidenciando o efeito dissipador das pressões aplicadas pelos resíduos com
consequente preservação da estrutura e minimizando a compactação do solo.
A condição mais suscetível à compactação foi aquela em que o tráfego foi
realizado sobre o solo sem residuo (SR).
T ó picos C i. Solo, 10:7-69, 2 01 9

Quadro 3. Porcentagem de amostras compactadas de acordo com os critérios

apresentados na figura 20, após 2 e 8 passadas do Forwarder em diferentes
condições de disposição de resíduos, na profundidade de 10-13 cm de
um Latossolo Amarelo situado na região do Rio Doce, MG
Condição de disposição do resíduo

Número de passadas do Forwarder
GC G SR
2 passadas o o 5
8 passadas 5 15 70
GC: tráfego sobre galhada+ casca; G: tráfego sobre a galhada; SR: tráfego sobre o solo sem residt•~
Fonte: Silva et ai. (2007).
Em um estudo com Argissolos e Espodossolo de textura mais gross-=<'B

cultivados com eucalipto, Andrade et ai. (2017) também evidenciaram o t=:~a;lo
benéfico dos resíduos vegetais sobre a superfície do solo na p revençfo
da compactação promovida pelo tráfego de um Forwarder, em especial
na intensidade de tráfego mais baixa. No horizonte BA dos Argis::olos, os
autores constataram redução da proporção de amostras compactadas para
até 6 passadas no Forwarder, enquanto para 12 e 16 passadas, os resíduos
tiveram reduzido efeito de prevenir a compactação. Já no horizonte B, o efeito
benéfico da camada de resíduos pode ser observado para a intensidade de
tráfego de até 12 passadas do Forwarder.
9) Avaliar a recuperação natural da estrutura do solo
Para avaliar a recuperação natural da estrutura de um Argissolo Amarelo
através das pressões de pré-consolidação, estas foram determinadas em
função das umidades de dois em dois anos a partir de 1996 até 2004, na
linha de tráfego de um Forwarder, quando este realizou o baldeio da madeira
em 1996. As porcentagens das amostras compactadas e sem compactação
foram determinadas de acordo com os critérios apresentados na figura 20
e os resultados estão apresentados no quadro 4 (Dias Junior et ai., 2007).
No quadro 4, observa-se que houve uma redução nas porcentagens das
amostras compactadas de 1996 a 2004, com um aumento nas porcentagens
das amostras não compactadas indicando que, ao final de 8 anos, mesmo
não havendo nenhuma operação de preparo, ocorre o alivio natural da
compactação do solo, evidenciado pela redução nos valores das pressões
de pré-consolidação.
Em um trabalho desenvolvido em casa de vegetação, Severiano et ai.
(201 0c) usaram o modelo de capacidade de suporte de carga para verificar
o potencial de descompactação do solo promovido pelo capim-tifton 85.
Amostras de solo provenientes de um Argissolo Vermelho-Amarelo foram
Tópicos Ci Solo, J0:7-69, 20 19

Quadro 4. Porcentagens de amostras compactadas e não compactadas devido

às operações de baldeio da madeira realizado com um Forwarder em um
Argissolo Amarelo na profundidade de 0-3 cm
Ano de avaliação
Condição das amostras
1996 1998 2000 2002 2004
Compactadas 63 22 11 4 7
Não compactadas 37 78 89 96 93
compactadas nos graus de compactação de 66, 83, 88, 92 e 98 %. Em

relação aos modelos de capacidade de suporte de carga originais (sem
cultivo do capim-tifton 85), a gramínea resultou em proporção de amostras
não compactadas (identificadas como descompactação do solo pelos autores)
de O, 33, 58 75 e 92 %.
1O) Mapas de suscetibilidade à compactação
Utilizando o processo de krigagem ordinária pontual com 16 vizinhos,
Gontijo et ai. (2007) obtiveram mapas de isolinhas de pressão de pré-
consolidação. O mapeamento da área permitiu observar zonas de maior e
menor suscetibilidade à compactação, possibilitando a tomada de decisão sobre
onde trafegar sem causar compactação. Estes pesquisadores salientaram
ainda que o conhecimento da distribuição espacial da pressão de pré-
consolidação e da umidade do solo pode ser usado para o desenvolvimento
de estratégias de manejo que minimizem os riscos de compactação do solo
e os impactos causados pelas operações mecanizadas.
Ensaio de Proctor
Quanto à energia de compactação empregada no ensaio, a norma técnica
ABNT-NBR 7182 (2016) reconhece três intensidades de compactação: normal,
intermediária e modificada. Detalhes inerentes a cada energia de compactação
podem ser obtidos na referida norma. No estudo da compactação do solo
em ciências agrárias, o ensaio de Proctor normal (ABNT-NBR 7182, 2016),
proposto por Ralph R. Proctor, em 1933, tem sido amplamente o mais
empregado. Este ensaio pode ser realizado com ou sem reuso do solo,
condição esta que demanda maior quantidade de solo e maior controle
na quantidade de água adicionada durante o ensaio. Ramos et ai. (201 3),
entretanto, concluem que o procedime nto de reuso da amostra de solo
aumenta a densidade do solo máxima de compactação devido à fragmentaçáo
dos agregados e reorganização das partlculas e sugerem que, em condições
Tóplws Ci. Solo, 10:7 69. 20 19

agrícolas, a curva de compactação do solo deve ser obtida sem o reuso

da amostra de solo. Em ambos os casos, o preparo da amostra de solo
deve ser feito de acordo com a norma técnica ABNT-NBR 6457 (1986),
empregando-se material passante em peneira de malha de 4,8 mm. Neste
ensaio, considera-se que, para uma mesma energia de compactação, a
densidade do solo em decorrência da compactação depende exclusivamente
de sua umidade (Vargas, 1977).
O ensaio de Proctor normal consiste basicamente em compactar um
corpo de prova, constituído de três camadas, em um cilindro com volume de
1000 ± 10 cm3 • Para tanto, emprega-se um soquete de massa padronizada
(2.500 ± 1 O g) e dotado de dispositivo de controle de altura de queda
(305 ± 2 mm). Cada camada recebe 26 golpes deste soquete (NBR 71 82,
2016), correspondendo a uma energia de compactação de aproximadamente
6 kgf cm-3 , obtida pela substituição destes valores na equação 1.
Outros níveis de energia de compactação podem ser obtidos para a
realização do ensaio de Proctor através da utilização da equação 1
E = P.L.N.n (1)
e V
Onde: Ec = energia de compactação (kgf cm cm-3), P = peso do soquete (kgf),

L = altura de queda do soquete (cm), N = número de golpes por camada,
n = número de camadas e V= volume do cilindro (cm3 ) (Stancati et ai., 1981 ).
A curva de compactação do solo é obtida representando-se em uma figura
os valores das umidades gravimétricas versus a densidade do solo (ou massas
específicas aparentes secas, na literatura geotécnica) correspondentes,
sendo que no seu ponto de máximo obtém-se a densidade do solo máxima,
expressa com aproximação de 0,01 Mg m-3 , e a umidade ótima ou crítica de
compactação, expressa com aproximação de 0,1 % (Stancati et ai., 1981;
Silva et ai., 1986; Pacheco e Dias Junior, 1990; Ekwue e Stone, 1995;
ABNT-NBR 7182, 2016). A figura 32 apresenta um exemplo da curva de
compactação obtida no ensaio de Proctor normal, em que se observa que
os valores da densidade do solo máxima e da umidade ótima ou crítica de
compactação são iguais a 1,67 Mg m·3 e 20,8 %, respectivamente. Nesta
figura, observa-se que, à medida que a umidade gravimétrica aumenta, a
densidade do solo aumenta até atingir um valor máximo e , a seguir, diminui
devido à compressibilidade da água ser desprezível em relação à do ar.
A curva de compactação depende de vários outros fatores, tais como:
energia de compactação, textura e matéria orgânica do solo (Ekwue e Stone,
1997; Silva et ai., 1986; Ohu et ai., 1986).

1,7
1= 1,6
C')
~
ô 1,5
o(/)
o UOllmo = 20 ' 8 %
"O
Q)
"O
1,4 D1má,c = 1 67 Mg m-3
1
ro
"O
"iii
o Ponto de máximo
e
Q) 1,3
o
1,2
12 16 20 24 28
Umidade gravimétrica, %
Figura 32. Representação gráfica da curva de compactação ob!idii no ensaio
de Proctor nonnal, evidenciando a densidade máxima (Dsm ;) e a umidade
ótima de compactação (U6 uma) obtidas no ponto de máximo da parábola
ajustada.
A figura 33 apresenta as curvas de compactação obtidas no ensaio de

Proctor normal para as energias de compactação normal e intermediária.
Observa-se, nesta figura , que a energia de compactação intermediária
apresenta maior densidade do solo máxima e menor umidade ótima de
compactação.
A energia de compactação utilizada na realização do ensaio de Proctor
normal é equivalente a um rolo tipo "pé de carneiro" leve (5 a 7 t), passando
cerca de 12 vezes sobre uma camada de solo com 30 cm de espessura
(Vargas, 1977). Já na Agricultura, a energia de compactação representa
aproximadamente 15 passadas de um trator com 0,727 t na roda (pressão
de 140 kPa) em solo franco arenoso (Raghavan et ai., 1976).
As curvas de compactação do solo se assemelham quanto à forma,
independentemente da classe de solo (Caputo, 1973), conforme pode
ser observado na figura 34. Nesta figura , observa-se que os valores das
densidades do solo máximas obedeceram à seguinte ordem crescente de
valores CX > PVA > LV. Este aumento da densidade do solo máxima segue
a mesma tendência da fração areia (Figura 34) (Dias Junior e Miranda,
2000 ; Luciano et ai., 2012) e pode ser devido à maior capacidade d~
rearranjamento das particulas do solo devido à forma irregular dos grãos de
areia (Ohu et ai., 1987; Pacheco e Dias Junior, 1990). Observa-se também,
nesta figura, redução da densidade do solo máxima como o aumento do
Tópicos CI. Solo, 10 :7-69, 20 1<)

Ensaios de Proctor
1,7
- Energia intermediária: D,mb.= 1,56 Mg m-J, U6,. = 26,3 %
'?
E
1,6 - - - Energia normal· D
. s m.ic.
=
1 ' 45 Mg m-J ' Uót 28' 5 % =
o,
:E 1,5
õ
õ1/)
o 1,4
,:,
Q) I
.. /
..,.-a
"O
co
,:,
'ui
e
1,3
/
/ "
Q)
o 1,2
" □ o Pontos de máximo
1,1 'f"-- - r - -- -r--- -r--- -r--- - . - - - - , - - - - , - - - ,
20 22 24 26 28 30 32 34 36
Umidade gravimétrica, %
Figura 33. Curvas de compactação obtidas no ensaio de Proctor para r.1$ energir=>~
de compactação normal e intermediária, evidenciando a densidade má:<ima
(Dsmãx) e a umidade ótima de compactação (U 60m.J obtidas no ponto de
máximo da parábola ajustada.
carbono orgânico do solo, corroborando os resultados obtidos por Aragón et ai.

(2000) e Braida et ai. (2006). Os valores das umidades ótimas ou criticas de
compactação, entretanto, foram crescentes na seguinte ordem de valores
LV > PVA > CX (Figura 34), seguindo a mesma tendência do teor de argila e da
matéria orgânica do solo, corroborando os resultados obtidos por Braida et ai.
(2006), Luciano et ai. (2012) e Ribelatto et ai. (2017). O aumento da umidade
ótima de compactação com o teor de argila e de matéria orgânica do solo
está relacionado com sua capacidade de adsorção de água (Silva et ai., 1986;
Ekwue e Stone, 1997), promovendo redução na amplitude das curvas de
compactação, diminuindo, consequentemente, a densidade do solo máxima
e aumentando a umidade ótima ou critica de compactação. Dos resultados
obtidos no ensaio de Proctor normal, espera-se que o Cambissolo tenha
problemas de compactação a umidades mais baixas do que os demais
solos e que o Latossolo Vermelho atinja máxima densidade do solo a mais
altas umidades do que os outros solos (Figura 34 ). Este fato pode constituir
uma vantagem desta classe de solo em relação ao tempo disponível para a
realização das operações mecanizadas necessárias para o preparo do solo
em condições adversas de umidade.
A literatura apresenta diferentes funções de pedotransferências para a
obtenção da densidade do solo máxima e da umidade ótima de compactação
Tópicos Ci. Solo. 10:7-69, 201 9

'I
Argila Areia M.O. D smâx. u o1.

% % dag kg·1 Mg m-3 %
--Cd 13 48 0,73 1,65 17,3

------- PVA 30 39 1,86 1,53 20,9
----- LV 57 25 2,10 1,45 26,5
1,7
% Areia
7 1,6
E
Ol
~
ô
o(/) 1,5 ,
,/ -----·,..
/
o ,,
' '\.
,.......::,
"O
(1)
"O
C'O
"O
1,4
/
'
/
/
/
,
.·,\ ·.
"iii
e:
(1)
o 1,3 /
'
/
'
' % Argila e M.O.
/
1,2
0,0 0,1 0,2 0,3 0,4
Umidade gravimétrica, kg kg-1
Figura 34. Curvas de compactação de Latossolo Vermelho (LV), Argissolo

Vermelho-Amarelo (PVA) e Cambissolo (CX), evidenciando a relação entre
densidade do solo máxima (Dsmãx) e umidade ótima de compactação (U6L)
com a textura dos solos (teores de argila e areia) e o teor de matéria
orgânica (M.O.). Os símbolos indicam os pontos de máximos.
Fonte: Dias Junior e Miranda (2000).
como pode ser observado nos trabalhos de Dias Junior e Miranda (2000),
Aragón et ai. (2000), Nhantumbo e Cambule (2006), Braida et ai. (2006),
Marcolin e Klein (2011 ), Viana et ai. (2011 ), Luciano et ai. (2012), Rossetti
e Centurion (2015), entre outros. A vantagem do uso das funções de
pedotransferência é que elas permitem estimar as propriedades do solo
de uma maneira mais simples, rápida e de baixo custo (Silva et ai., 2008;
Marcolin e Klein, 2011) através de propriedades obtidas em análises de
rotina realizadas nos laboratórios de física do solo.
Apesar de o ensaio de Proctor normal ser relativamente simples,
acredita-se que ele seja limitado para o estudo da compactação de solos
agricolas, considerando a necessidade de destruir a estrutura do solo para
a sua realização, o que apagará o histórico do manejo do solo. Todavia,
Raghavan et ai. (1990) observaram que, para condições acima da umidade
ótima de compactação obtida pelo ensaio de Proctor normal, as rodas do trator

patinam causando cisalhamento do solo, o que contribui significativamente

para agravar a compactação do solo. Deste modo, Raghavan e Mckyes (1977)
mostraram que, no mínimo, 50 % da compactação da camada superficial do
solo pode ser atribuída ao deslizamento das rodas dos veículos agrícolas.
Aplicações do ensaio de Proctor normal
1) Em ciências agrárias
O ensaio de Proctor normal tem diferentes aplicações em ciências agrárias
conforme relatado em vários trabalhos (Ohu et ai., 1985; Silva et ai., 1986;
Pacheco e Dias Junior, 1990; Dias Junior e Estanislau, 1999; Figueiredo et ai.,
2000; Dias Junior e Miranda, 2000; Santos et ai., 2005; Lima et ai., 2017).
Como mencionado anteriormente, neste ensaio, obtém-se a densidade do
solo máxima, com a qual calcula-se o grau de compactação ou densidade
do solo relativa. Outra maneira que tem sido usada para obter a densidade
do solo relativa é utilizar a densidade do solo obtida quando se aplica a
uma amostra de solo uma pressão de 200 kPa no ensaio de compressão
uniaxial (Hàkansson, 1990; Lipiec et ai., 1991; Silva et ai., 1997; Hâkansson
e Lipiec, 2000; Reichert et ai., 2009). Uma das justificativas do uso do grau
de compactação para caracterizar o estado de compactação do solo é que
ele elimina a maioria das diferenças na resposta das culturas entre solos
(Hàkansson e Lipiec, 2000).
O grau de compactação (GC) é calculado de acordo com a equação 2
(DNER, 1996; DNER-ME 092, 1994).
GC = 0 5 (campo)
(2)
D smâx.
Onde: GC = grau de compactação, 0 5 (campo) = densidade do solo

determinada no campo e Dsmox = densidade do solo máxima obtida no
A
ensaio de Proctor normal.

Uma das aplicações deste ensaio tem sido a de verificar o efeito do grau
de compactação na curva de retenção de água do solo. Neste contexto, Dias
Junior e Estanislau (1999), utilizando um Latossolo Vermelho Distroférrico
(LVdf), um Latossolo Vermelho-Amarelo (LVA) e um Latossolo Vermelho (LV),
sob cultura anual, pastagem e mata nativa, estudaram o efeito do grau de
compactação na curva de retenção de água do solo. Observou-se, neste
estudo, que as curvas de retenção de água do solo foram deslocadas devido
à variação do grau de compactação, concordando com as observações
de Ohu et ai. (1985) e Silva et ai. (1986). Ainda, segundo Dias Junior e
Tópicos Ci. Solo, 10:7-69. 201 9

Estanislau (1999), houve uma tendência, em todos os casos, de que as

curvas de retenção de água do solo obtidas para o grau de compactação
situado no ramo úmido da curva de compactação se deslocassem para a
direita em relação às curvas de retenção de água do solo para o grau de
compactação 100 %, para quaisquer valores de sucção (Figura 35). Este
deslocamento está associado ao aumento na capacidade do solo de reter
mais água para cada nível de sucção (Ohu et ai., 1985, Silva et ai., 1986,
O'Sullivan e Ball, 1993). Entretanto, apesar deste aumento na retenção de
água, existe redução na água disponível para as plantas, o que concorda
com Jamilson e Kroth (1958).
Neste estudo, as curvas de retenção de água do solo foram divididas
quanto ao seu comportamento em duas partes, uma para sucções maiores
do que 1O kPa e uma para sucções menores do que 1O kPa (Figura 35).
Para sucções maiores do que 1O kPa e para os graus de compactação
menores do que 100 %, as curvas de retenção de água do solo ficaram
à direita e à esquerda da curva obtida para esta condição. Para sucções
menores do que 1O kPa, de 45 curvas de retenção de água do solo, apenas
as curvas para o grau de compactação 95,9 % para o LVA e de 95,4 % para a
pastagem e cultura anual para o LV ficaram à esquerda da curva de retenção
de água do solo para o grau de compactação 100 %, mostrando que, à
medida que o grau de compactação aumenta, tanto no ramo seco como no
úmido, a água retida a baixas sucções e a água disponível diminuem. Tal
fato constitui grave problema que as áreas compactadas podem apresentar,
dada a limitação da água disponível, comprometendo o desenvolvimento das
culturas e, consequentemente, redução na produtividade.
Com a finalidade de avaliar o efeito de diferentes graus de compactação
e doses de fósforo na produção de matéria seca (MSPA), teores de fósforo
(TFPA) e fósforo acumulado na parte aérea (PAPA) do milho (Zea mays L.),
Santos et ai. (2005) conduziram um estudo em casa de vegetação usando três
solos: Latossolo Vermelho distrófico típico argiloso (LVd), Latossolo Vermelho-
Amarelo distrófico textura média (LVAd) e um Neossolo Quartzarênico textura
arenosa (RQ). Os autores concluíram que: a) as maiores produções de
MSPA (Figura 36) e os maiores valores de TPPA e PAPA foram obtidos nos
graus de compactação de 72 a 81 % no RQ, entre 65 77 % no LVAd e de
65 % no LVd. O aumento da produção nestes graus de compactação pode
ter sido devido a maior disponibilidade de fósforo promovido pelo maior
contato solo/raiz, o que pode ter favorecido o processo de difusão; b) eni
solos com maior grau de compactação, foi necessária a aplicação de unia
maior dose de fósforo para aumentar a produção, sugerindo maiores gastos
com adubos em solos compactados; e c) em solos compactados, o fósforo
Tópicos Ci. Solo, 10:7-69 , 2019

-:
.2 Latossolo vermelho Latossolo vermelho-amarelo Latossolo vermelho distroférrico
r.
o -e- GC = 87,7 %
--0- GC = 87,7 % ...r.,- GC = 90,7 %
""
Q
1000· -=- GC = 95,4 % -'rGC=95,9% -=- GC = 93.2 %
-GC=100,0% -GC=100,0% -GC=100,0 %
(j;
.... -GC=98,6 % -GC=99,2% -GC=98,2 %
100 ....,_ GC = 97,6 % ....,_ GC = 98,1 % ....,_ GC = 96.4 %
-
-J 10
,:;,. Mata
Mata
-= J Mata
natural natural natural n
~
-~<.e 1
1000 J -=:;
~
n
<D
a.. ;s
X ::.-,
100 o
ó
1(1>
e>
u
-e
:n
=> 10 o
cn o
e.
1 e
1000 N
..D:,_
....-,
e
100
10
Cultura
anual
1 - --- - · 1 1
0,20 0,24 0,28 0,32 0,36 0,20 0,24 0,28 0,32 0,24 0,28 0,32 0,36 0,40 0,44
Umidade, g g-1
Figura 35. Efeito do grau de compactação na retenção de água de três Latossolos sob diferentes usos e manejos (mata
natural, pastagem e cultura anual).
Vl
Fonte: adaptada de Dias Junior e Estanlslau (1999). Vl
~E
~
~
,n
r,
.
1
'n'
' ~
'ij
( o r m m
I'
r , ,.
li
·m
·~
1
I ,...,
16 1 1 (1,
'
'
jll
. (. / I
I
~
H' PJ' r.' i
'íJJ ,,
' :~ Pl
ll,
~ ~ .e .,.~ ,
• 9 /' ,'
I
2 t1J
.~
-11.l 1
tº ,~Qli
~~ Rl
:~ ºf • "
••' -r.1
'
'' 1
► ,,n... i
} ·~
1 1
r~
j .~
~· I 1
~· 8 1
1
1
1
1
·a
10
,__.
•
11) ♦ a1 E
• ► .A
li ll'! ~
-• - ~
,-,
' N1 ' . fi} o
1
i"lR',... II J 10 '') '1
•~,
1 OIIIJ/\ ti
' Uflll,111 fl}lt,J(I 11p 110 1111 IJIH,llllW ·~ ::J
~a.
~ ~
~, ., ~
'I
R a.
0)
'tJ .
/
,•• 1 • •
1
:G_q
~ ~
I
•
/
1
'
/A
1
,
1
, 1 '
/'
\/
Gl
i ·!
'"'
I
1 ; 1 Q) ~
a
1
I
'
I
,I
I º
~
1
..,
'
1 '
,. 1
' a:~
·~- ó
'
1
.\ ' ' •
1
li .. a·fil
''
• .. ~ E~~
"1~
ru
li
ô :1 •
,v,g ~ 1
1 '
Il i '1 líl ;, ,:1 (\1 ,' &. tJ
,3tn t
~ (j
·~ ~ s
~~ t !
~ )
'I
u: I>-
funcionou como um fator de aliviamento do efeito adverso da compactação,

resultando em uma maior produção.
O grau de compactação também tem sido utilizado para determinar
os valores restritivos e ótimos ao desenvolvimento de diversas culturas,
limitando sua produtividade. De acordo com Arvidson e Hákansson (1991) e
Lindstron e Voorhees (1994), valores de GC acima de 86 % são prejudiciais
ao desenvolvimento das culturas. O quadro 5 apresenta alguns valores de GC
restritivos e ótimo para a obtenção de máxima produtividade para diferentes
culturas.
Neste quadro, observa-se que o GC limitante para o desenvolvimento
das culturas variou na faixa de 82 a 95 %, a qual inclui os valores propostos
por Arvidson e Hakansson (1991) e Lindstron e Voorhees (1994).
2) Em obras de terra
Em obras de terra, o GC tem sido usado no controle da compactação de
subleitos de estradas e de camadas de aterros. Na construção de estradas,
o grau de compactação da camada do subleito deve ser igual ou superior a
100 % em relação à densidade do solo máxima obtida no ensaio de Proctor
normal (DNER-ES 299, 1997). De acordo com a norma ABNT-NBR 12265
(1992), o grau de compactação dessa camada deve ser determinado de
100 em 100 m. No caso de pavimentação urbana, o grau de compactação
deve ser verificado a cada 60 m, obedecendo à sequência: borda esquerda,
eixo, borda direita, etc., a 60 cm da borda.
Para aterros, de acordo com o Manual de Implantação Básica (DNER,
1996), o grau de compactação deve ser de, no mínimo, 95 % para as camadas
do corpo dos aterros e 100 % para as camadas finais do aterro em relação
à densidade do solo máxima obtida no ensaio de Proctor normal. De acordo
com a norma DER/PR ES-T 06 (2005), cada camada do corpo do aterro
deve apresentar: grau de compactação de, no mínimo, 95 % em relação à
densidade do solo máxima (massa específica aparente seca máxima) obtida
no ensaio de Proctor normal; espessura máxima por camada compactada
igual a 30 cm; e umidade situada na faixa de ± 3 % em relação à umidade
ótima de compactação. Para as três camadas finais do aterro, a norma exige:
grau de compactação de no mínimo de 100 % em relação à densidade do
solo máxima (massa específica aparente seca máxima) obtida no ensaio de
Proctor normal ou intermediário; espessura de cada camada igual a 20 cn1 ;
e umidade situada na faixa de ± 3 % para as duas primeiras camadas e
± 2 % para a camada superficial em relação à umidade ótima de compactação.
Já de acordo com a norma ABNT-NBR 5681 (2015) e Vargas (1977), o grau
Tópico'> Ci Solo, 10:7-69, 201 9

--i Vl
O,
ü 00
n·
o
"'
Q
Vl Quadro 5. Valores de grau de compactação limitantes e ótimo para o desenvolvimento das culturas
o
p
..... Grau de compactação para o
o
--..J Autores Cultura Classe de Solo desenvolvimento das culturas
'
o-
~ Limitante Ótimo
N
-
o
\C
%
:s::
Torres e Saraiva (1999) Soja Latossolo Roxo eutrófico 84 e 87 - o
01
Orthic Humo-Ferric Podzols > 84 77 a 84 n
Carter (1990) Trigo e cevada ::.·
e..
Ferreras et ai. (2001) Soja Argiudol típico 82 a 87 - ro
Cfl
o
Beutler et ai. (2005) Soja Latossolo Vermelho eutroférrico - 84 eN
01
Beutler et ai. (2005) Soja Latossolo Vermelho caulinítico - 75 oõiº

Santos et ai. (2005) Milho Neossolo Quartzarênico 85 e 95 72 a 81 "'
e...
e::,
Santos et ai. (2005) Milho Latossolo Vermelho-Amarelo distrófico 95 65 a 77 õ.
....
~
Santos et ai. (2005) Milho Latossolo Vermelho distrófico típico 95 65
~
Klein (2006) Soja e milho Latossolo Vermelho 88 71

Bonini et ai. (2011) Trigo Latossolo Vermelho Distroférrico - 83
Viana et ai. (2011) Cana-de-açúcar Latossolo Vermelho 82
de compactação a ser atingido é de, no mínimo, 95 %, podendo ser mais

elevado conforme especificações especialmente elaboradas para a obra.
De acordo com a norma ABNT-NBR 5681 (2015), o solo das camadas
a serem compactadas deve estar na umidade ótima correspondente à do
ensaio de compactação, admitindo-se uma variação de no máximo 3 % para
mais ou para menos, ou menor faixa de variação, conforme especificações
elaboradas para a obra. O grau de compactação deve ser igual a 95 % ou
maior, conforme especificações elaboradas para a obra. A espessura da
camada compactada deve ser no máximo de 30 cm. Portanto, a umidade e
o grau de compactação do solo devem ser calculados no campo de maneira
rápida, visando aprovar ou não uma camada de solo compactada. Caso a
camada compactada seja aprovada, imediatamente outra camada de solo
deverá ser lançada sobre esta e compactada. Entretanto, se a camada não for
aprovada, o solo da camada deverá ser escarificado, homogeneizado, levado
à umidade ótima de compactação e novamente compactado para atender
às especificações exigidas, antes do lançamento da camada sobrejacente
(ABNT-NBR 5681, 2015).
Assim , a determinação da umidade do solo pelo método da estufa
demandará tempo incompatível com a rapidez com que se deve decidir
sobre a qualidade das camadas compactadas (Vargas, 1977). Isso exige
a utilização no campo de métodos que visem reduzir o tempo de secagem
do solo, permitindo a determinação rápida da umidade no campo. Um dos
métodos que pode ser utilizado para a determinação da umidade no campo
é o método da frigideira, mesmo que Vargas (1977) cite como desvantagem
deste método a queima da matéria orgânica do solo. Apesar disso, Pacheco
e Dias Junior (1990), utilizando várias classes de solo, calibraram o método
da frigideira com o método da estufa e desenvolveram uma equação que
converte a umidade determinada na frigideira em umidade determinada na
estufa, tornando, assim, o método da frigideira calibrado com o da estufa
rápido e confiável para determinação da umidade no campo, auxiliando a
decisão sobre a qualidade das camadas compactadas.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Considerável evolução na aplicação da teoria dos modelos de capacidade

de suporte de carga bem como da pressão de pré-consolidação ocorreu desde
o ano de 2000 até atualmente. Nesta evolução, pode-se citar: a) análise
estatística dos modelos de capacidade de suporte de carga; b) publicação
dos critérios para analisar o efeito do manejo sobre a estrutura dos solos;
Tópicos Ci. Solo, 10 :7-69, 2019

60 Moacír de Souza Dlos Junior ct ili.
c) publicação visando à padronização da metodologia para a realização do

ensaio de compressão uniaxial e obtenção dos modelos de capacidade de
suporte de carga do solo; d) estimar a pressão máxima a ser aplicada ao solo
para evitar que a compactação ocorra; e) avaliar a influência da mineralogia
sobre a capacidade de suporte de carga; f) avaliar a eficiência da subsolagem;
9) avaliar o efeito do tráfego sobre a pressão de pré-consolidação; h) avaliar
o efeito de resíduos vegetais sobre a pressão de pré-consolidação; i) avaliar
a recuperação natural da estrutura do solo; e j) mapas de suscetibilidade à
compactação.
Já a aplicação do ensaio de Proctor normal em ciências agrárias tem
mostrado ser ele limitado para o estudo da compactação de solos agrícolas,
considerando a necessidade de destruir a estrutura do solo para a sua
realização, o que apagará o histórico do manejo do solo. Entretanto, na
literatura, encontram-se algumas aplicações do ensaio de Proctor normal
como: a) verificar o efeito do grau de compactação na curva de retenção de
água do solo e b) determinar os graus de compactação restritivo e ótimo ao
desenvolvimento de diversas culturas.
LITERATURA CITADA
Ajayi AE, Dias Junior MS, Curi N, Gontijo 1, Araujo-Junior CF, Vasconcelos Junior 1. Relation
of strenghl and mineralogical attributes in Brazilian Latosols. Soil Till Res. 2009;102:14-8.
Ajayl AE, Dias Junior MS, Curi N, Okunola A, Souza TTT, Pires BS. Assessment of Vulnerability
of Oxisols to compaction in the Cerrado Region of Brazil. Pedosphere. 2010;20:252-60.
Ajayi AE, Dias Junior MS, Curi N, Oladipo 1. Compressive response of some agricultura! soils
innuenced by mineralogy and moisture. lnt Agrophys. 2013;27:239-46.
Ajayi AE, Dias Junior MS, Curl N, Pais PSM, lori P. Hydrophysical properties of Humic Latosols
from Brazil. lnt Agrophys. 2014;28:395-402.
Alakukku L, Weisskop P, Chamen WC T, Tijink FGJ, van der Linden JP, Pires S, Sommer e,
Spoor G. Prevention strategies for field traffic-lnduced subsoíl compaction: a review: machine/
soil interactions. Soil Til. Res. 2003;73:145-60.
Alaoui A, Llpiec J, Gerke HH. A review of lhe changes in the soil pare system due to soil
deformation: a hydrodynamic perspective. Soil Till Res. 2011 ;115: 1-15.
Andersen TC, Lukas RG. Preconsolidation pressure predicted using Su/p' ratio. ln: Yong RN ,
Townsend FC, editors. Laboratory shear strength of soil. Chicago: Symposium of the American
Society for Testing and Materiais; 1981 . p. 502-15. (Spec Tech Pub 740).
Andrade MLC, Tassinari D, Dias Junior MS, Matins RP, Rocha WW, Souza ZR. Soil compaction
caused by harvest and logging operations ln eucalyptus Forest in coarse-textured soils from
northeastem Brazil. Clenc Agrotec. 2017;41 :191-200.

Aragón A, Garcia MG, Filgueira RR, Pachepsky. Maximum compactíbility of Argentine soils
from the Proctor test; the relationship with organic carbon and water content. Soil Till Res.
2000;56: 197-204.
Araujo-Junior CF, Dias Junior MS, Guimarães PTG, Alcântara EM. Capacidade de suporte
de carga e umidade critica de um Latossolo induzida por diferentes manejas. Rev Sras
Cienc Solo. 2011 ;35:115-31.
Aria M, Cuccurullo C . Bibliometrix: An R-tool for comprehensive science mapping analysis.

J lnformetr. 2017;11 :959-75.
Arvidson J, Hâkansson 1. A model for estimating crop uield lasses caused by soil compaclion.
Soil Till Res. 1991 ;20:319-32.
Associação Brasileira de Normas Técnicas-ABNT. NBR 7182: Solo- ensaio de compactação.

Rio de Janeiro; ABNT; 2016. (Norma técnica).
Associação Brasileira de Normas Técnicas - ABNT. NBR 5681: Controle tecnológico da

execução de aterros em obras de edificações. Rio de Janeiro; ABNT; 2015. (Norma técnica).
Associação Brasileira de Normas Técnicas -ABNT. NBR 12265: Sub-base ou base de solo-
brita. Rio de Janeiro; ABNT; 1992. (Norma técnica).
Associação Brasileira de Normas Técnicas - ABNT. MB 3336: Solo - ensaio de adensamento

unidimensional. Rio de Janeiro; ABNT; 1990. (Norma técnica).
Associação Brasileira de Normas Técnicas -ASNT. NSR 6457: Amostras de solo - preparação
para ensaios de compactação e ensaios de caracterização. Rio de Janeiro; ABNT; 1986.
(Norma técnica).
Saumgartl T, Kõck B. Modeling volume change and mechanical properties with hydraulic
models. Soll Sei Soe Am J. 2004;68:57-65.
Seutler NA, Centurion JF, Roque CG, Ferraz MV. Densidade relativa ótima de Latossolos
Vermelhos para a produtividade de soja. Rev Sras Cienc Solo. 2005;29:843-9.
Bonini AK, Secco D, Santos RF, Reinert DJ, Reichert JM. Atribuots fisico-hidrícos e produtividade
de trigo em um Latossolo sob estados de compactação. Cienc Rural. 2011;41 :1543-8.
Braida JA, Reichert JM, Veiga M, Reinert DJ. Resíduos vegetais na superfície e carbono
orgânico do solo e suas relações com a densidade máxima obtida no ensaio Proctor. Rev
Sras Cienc Solo. 2006;30:605-14.
Brumund WF, Jonas E, Ladd CC. Estimating in situ maximum past (preconsolidation) pressure
of saturated clays from results of laboratory consolidometer test ln: Transportation research
board national research council. Bethesda: National Academy of Science; 1976. p . 4-12.
(Spec Pub, 163).
Burmister DM The applicalion of controlled test methods in consolidation testing. ln: Annual
rneeting of lhe Amerícan Society íor testing and materiais: Syrnposium on consolidallon tesllng
of soils; 1951 ; Atlanlic City Atlantic City: ASTM lnternalional; 195 1 p. 83-98
Caputo HP. Mecânica dos solos o suas aplicações. 3. ec.J Rio do J;:ineiro. Uvro tucnico o
c,enllficos; 1973
Carter MR Re,lat1ve measu,c;s of zoll bulk denslty to chmacton.w comp.:iclion 111 1Ill:;ig on
fino sant.ly lo.:irm; CéJn J S011 Sei 1990.70.425-33
T61,1w~ C I St,lu J O 7 ú9. 21J19

62 Moncir ue So111
,.1 IJlêJ!) ,Junior 1..!I nl.
Casanrando A Tha detennlnntion or lho pre-consolldallon load anel lts pmctlcol flÍ(lnlOcanco.
ln lntematlonol Conference on Soil Mecllanlcs and Foundallon Enulneorlnu: 22-20 Juno;
1936. Cambridge. Cambridge: Hmvard Unlvernlty; 1936. p. 60-4 .
Cavalieri KMV, Arvídsson J. Silva AP, Keller T, Dctermlnallon or procomprnsslon strooo frorn
uniaxlal compresslon test. Soíl TIII Ros. 2008;98: 17-26.
Culley JLB, Larson WE . Susceptibilíty to compression of a clay loam Haplaquoll. Soll Sei
Soe Am J, 1987;51:562-7.
Deíossez P, Richard G. Models of soil compactíon due to traffic and thelr evaluatlon Soll
Till Res. 2002;67:41-64.
Departamento de Estradas de Rodagem do Estado do Paraná - DER/PR. DER/PR ES-T

06/05: Terraplanagem: aterros. Curitiba; DER/PR: 2005. (Norma técnica).
Departamento Nacional de Estradas de Rodagem - DNER. DNER-ES 299: Pavlmontnçtto •
Regularização do subleito. Rio de Janeiro; DNER; 1997. (Norma técnica).
Departamento Nacional de Estradas de Rodagem - DNER. Manual de Implantação b{rnico.

2. ed. Rio de Janeiro: Ministério dos Transportes, Diretoria de Desenvolvimento Tocnológlco
/ Divisão de Capacitação Tecnológica; 1996.
Departamento Nacional de Estradas de Rodagem - DNER. DNER-ME 092: Método de onnalo.

Rio de Janeiro: DNER; 1994 . (Norma técnica).
Dias Junior MS. O processo de compactação do solo, sua modelagom o apllcaçõos. ln:
Anais da XVI Reunião Brasileira de Manejo e Consorvaç::to do Solo o da Água [CD-ROM!;
23 a 27 de jul 2006; Aracaju . Viçosa, MG: Sociedade Brasileira do Ciência do Solo; 2006.
Dias Junior MS. Compactaç3o do solo, ln: Novais RF, Alvare7. V VH, Schaofor CEGR,
editores. Tópicos em Ciência do Solo. Viçosa, MG: Socloc.Jado Brasllolra da Clôncit1 do
Solo; 2000. v. 1. p. 55-94.
Ola::; Junior MS. Compresslon or threo solln undor lonçJ-lerm llllag0 anel whool traffic (toool
East Lansing. Míchloan State Univornily; 199'1.
Dias Junior MS, E::;t.aní:;lau VI/T. Grau do cornpnclê.1Çt1o u rolonçõo elo t1gua do Lntoonolon
submelído3 a rJlforonles sIslomns do rnanojo. ílov Bran Clone Solo. 1999:23:'15-51 .
Dias Junior MS, Ferreira MM. /wr.1llr1r;::io qunnlílaliva cfrl doorndílçõo ostrutural dou ooloo orn
:;internas florestais na regl;jo do Aracruz (ES). Amcruz: Arncruz Collilo:m; 1900. (Rolotórlo
tl'.:cnico),
DiaG Junior r,.1 s, Forrclm MM, Fono<Jcn S, Silvo AR, Forrolrn OF. Avollnçno quontltntlvn díl
austentabllidado '331ruturnl doo r.oloo orn rilot,;rnnn floro:.,tolo no roolno do Arncruz-ES. l~ov
Arvoro. 1999;23:371-00,
Diao Junior MS, Fomicca S, Aroujo-Junlor CF, Sllvn AH Soil coinpncllon duo to foruut lwrvout
oporatlono. Ponq Agropoc Brnu. 2O07;'1?.:2!>7-OI\ ,
Dia s Junior MS, Lolto FP, Lonmor Júnior E, Arrn'1Jo Junior CF Trnlllc olfor,t 011 tlHJ
PmconGolldatlon prcoouro duo to Eucnlyptw; l111rvont npornt1011tJ, 0d Aorlc. 2OOG:O~:2'1O,5~.
Dias Junior MS, Mmtino PCC. Enu:,10 do compr,wuno 1mlnxlnl ,, motloluu du cnp11clrlncl11
do r;uportl) do r.orga <Jo o<Jlo. 111: Tnlxr,lra PC, ílonn1101111r1n GI<, r:or11unn A, Tolxol111 WO,
13dílor,,u. Monu,JI dn mfJtodno du unt1llnr, tio uniu. ~- ocl. mv nmpl. nn 111 11111 , IJF n,n1m1p11:
2017 r,. 162-71 .
Dias Junior MS, Miranda EEV. Comportamento da curva de compactação de cinco solos da
região de Lavras (MG). Cienc Agrotec. 2000;24:337-46.
Dias Junior MS, Pierce FJ. Revisão de literatura: o processo de compactação do solo e sua
modelagem. Rev Sras Cienc Solo. 1996;20:175-82.
Dias Junior MS, Pierce FJ. A simpte procedure for estimating preconsolídation pressure from
soil compression curves. Soil Technol. 1995;8:139-51.
Dias Junior MS, Silva AR. Fonseca S, Leite FP. Método alternativo de avaliação da pressão
de pré-consolidação por meio de um penetrômetro. Rev Sras Cienc Solo. 2004;28:805-1 O.
Dias Junior MS, Silva SR, Santos NS, Araujo-Junior CF. Assessment of the soil compaction
of two Ultisols caused by logging operations. Rev Sras Cienc Solo. 2008;32:2245-53.
Diserens, E. TASC - TyresfTracks and soil compaclion: a praticai toai to prevent soil compaction
damage - MS Excel 2000 FAT 2005/Manual. Zurich: Agroscope FAT Tãnikon; 2005.
Ekwue EJ, Stone RJ. Density-moisture relations of some Trinidadian soils incorporated with
sewage studge. T ASAE. 1997;40:317-23.
Ekwue EJ, Stone RJ. Organic matter effects on strength properties of compacted agricultura!
soils. T ASAE. 1995;38:357-65.
Ferreras LA, Battista JJ, Ausilio A, Pecorari C. Parámetros físicos dei suelo em condiciones
no perturbadas y bajo laboreo. Pesq Agropec Sras. 2001 ;36:161-70.
Ferreira MM, Fernandes B, Curi N. Influência da mineralogia da fração argila nas propriedades
físicas de Latossolos da região sudeste do Brasil. Rev Sras Cienc Solo. 1999;23:515-24.
Fidalski J , Cavalieri-Polizeli KMV, Tormena CA, Anghinoni G, Auler PAM. Capacidade de

suporte de carga do solo em sistemas de produção de laranja conservacionistas. Rev Bras
Cienc Solo. 2015;39:880-5.
Figueiredo LHA, Dias Junior MS, Ferreira MM. Umidade crítica de compactação e densidade
do solo máxima em resposta a sistemas de manejo num Latossolo roxo. Rev Sras Cienc
Solo. 2000;24:487-93.
Fritton DO. An improved empirical equation for uniaxial soil compression for wide range of
applied stress. Soil Sei Soe Am J. 2001 ;65:678-84.
Furian S, Barbiéro L, Boulet R, Curmi P, Grinaldi M, Grinaldi C. Distribution and dynamics

of gibbsite and kaolinite in na oxisol of Serra do Mar, southeastern Brazil. Geoderma.
2001 ;106:83-100.
Gatto A, Barros NF, Novais RF, Costa LM, Neves JC. Efeito do método de preparo do solo,
em área de reforma, nas suas características, na composição mineral e na produtividade
de plantações de Eucalyptus grandis. Rev Arvore. 2003;27:635-46.
Gontijo 1, Dias Junior MS, Oliveira MS, Araújo-Junior, Pires BS, Oliveira CA. Planejamento
amostral da pressão de preconsolidação de um Latossolo Vermelho distroférrico. Rev Sras
Cienc Solo. 2007;31 :1245-54.
Gregory AS, Whalley WR, Watts CW, Bird NRA, Hallell PD, Whitmore AP. Calculation of
the compression index and precompression stress from soll compression test data. Soil Till
Res. 2006;89:45-57.
Gubiani PI, Reichert JM, Reinert DJ. Indicadores hldrico-mecânicos de compactação do solo
e crescimento de plantas. Rev Sras Cienc Solo. 2013;37: 1-1 O.

64 Mnilcir cJe Souzn Dias .Junior e l oi.
Gublanl PI, l~elnort o.J, Rolchort JM, Goulort RZ, Fonlanela E. Excel add-ln lo model lhe
soil comprossion curve. Eng Agric. 2017;37:603-10.
Gubinni PI, van U er QJ, Reiohert JM. Goularl RZ, Fontanela E. Precompresslon stress and
compresslon lndex depend on lhe properly used to represenl the soll deíormallon ih lhe
compresslon curve. eienc Rural. 2016;46:76-82.
Gupta se, Allmaras RR. Modais to access lhe susceptlbilily of soil lo excessiva compaclion.
Adv Soil Sei. 1987;6:65-100.
Gupta se, Hadas A, Schafer Rl. Modeling soll mechanical behavio~ during com~action.
ln: Larson WE, Blake GR, Allmaras RR, Voorhees WB, Gupta se, ed1lors. Mechanics and
related process ln structured agricullural soils. The Nelherlands: Kluwer Academic Publlshers;
1989. p. 137-52.
Hákansson 1. A method for characterizing lhe slate of compaclness of lhe plough layer. Soll
Till Res. 1990;16:105-20.
Hâkansson 1, Llpiec J. A revlew of lhe usefulness of relalive bulk densily values in studies
of soil structure and compaction. Soil Till Res. 2000;53:71-85.
Hamza MA, Anderson WK. Soil compaclion ln cropping systems: a review of lhe natura,
causes and possible solutlons. Soll Till Res. 2005;82:121-45.
Holtz RD, Kovacs WD. An introduction to geotect,nical engineering. New Jersey: Prentice-
Hall, Englewood Cliffs; 1981 .
Horn R. Compresslbllity of arable land. Catena. 1988; 11 :53-71.
Horn R, van den Akker JJH, Arvidssons J . Subsoil compaction: distributíon, processes and
consequences. Amsterdam: eatena-Verlag; 2000. (Advances in GeoEcology 32).
lmhoff S, Silva AP, Ghiberto PJ, Tormena CA, Pilatti MA, Libardi PL. Physical qualily indicalors
and mechanical behavior of agricultura! soils of Argentina. PLoS One. 2016;11:e0153827.
lori P, Dias Junior MS, Ajayi AE, Guimarães PTG, Abreu Júnior AA. lnfiuence of field slope
and coffee plantation age on lhe physical properties of a red-yellow Latosol. Rev Bras Cienc
Solo. 2014;38:107-17.
Jamilson VC, Kroth EM. Available moisture storage ln relation to textura! composition and
organic matter content of severa! Missouri soils. Soil Sei Soe Am J. 1958;22:189-92.
Jose BT, Sridharan A, Abraha BM. Log-log method for determinalion of preconsolidation
pressure. Geotech Tesl J. 1989;12:230-7.
Kamimura KM, Dias Junior MS, Guimarães PTG, Santos GR, Oliveira MS. Capacidade de
suporte de carga de um Latossolo Vermelho-Amarelo em uma lavoura cafeeira. Rev Bras
e Iene Solo. 2012;36: 1457-65.
Keller T, Arvidsson J, Dawidowski JB, Koolen AJ. Soil precompression stress. li - A comparison
of dlfferent compacllon tests and stress-dlsplacement behaviour of lhe soil during wheeling.
Soil Till Res. 2004;77:97-108.
Keller T, Arvldsson J, Schj0nning P, Lamandé M, Stettler M, Weisskopf P. ln Situ subsoil

stress-straln behavlor ln relatlon to soll precompression stress. Soil Sei. 2012:177:490-7.
Keller T, Lamandé M, Peth S, Berll M, Delenne JY, Baumgarten W, Rabbel w, Radja F,

Rajchenbach J, Selvadural APS, Or D. An lnterdlsciplínary approach towards improved
understandlng of soil deformalion during compaction. Soll TIII Res. 2013: 128:61-80.

Klein VA. Densidade relativa - um indicador da qualidade física de um Latossolo vermelho.

Rev Cienc Agrovet. 2006;5:26-32.
Kondo MK. Compressibilidade de três Latossolos sob diferentes usos [dissertação]. Lavras:
Universidade Federal de Lavras; 1998.
Kondo MK, Dias Junior MS. Compressibilidade de três Latossolos em função da umidade e
uso. Rev Bras Cienc Solo. 1999;23:211-8.
Lamandé M, Schj0nning P, Labouriau R. A novel method for estimating soil precompression

stress from uniaxial confined compression tests. Soil Sei Soe Am J. 2017;81:1005-13.
Lebert M, Bõken H, Glante F. Soil compaction-indicators for lhe assessment of harmful

changes to the soil in the context of the German Federal Soil Protection Act. J Environ
Manage. 2007;82:388-97.
Lebert M, Horn R. A method to predict the mechanical strength of agricultural soils. Soil lill
Res. 1991;19:275-86.
Levien R, Debiasi H, Conte O, Trein CR, Mazurana M. Capacidade de suporte e
compressibilidade de um Argissolo, influenciadas pelo tráfego e por plantas de cobertura
de inverno. Rev Sras Cienc Solo. 2009;32:2629-37.
Lima CLR, Silva AP, lmhoff S, Leão TP. Estimativa da capacidade de suporte de carga do
solo a partir da avaliação da resistência à penetração. Rev Sras Cienc Solo. 2006;30:217-23.
Lima RP, Silva AP, Giarola NFB, Silva AR, Rolim MM. Changes in soil compaction indicators
in response to agricultura( field traffic. Biosyst Eng. 2017;162:1-10.
Lindstron MJ , Voorhees WB. Response of temperate crops to soil compaction. ln: Soane
BD, van Ouwerkerk C, editors. Soil compaction in crop production. London: Elsevier; 1994.
p. 265-86.
Lipiec J, Hâkansson 1, Tarkiewicz S, Kossowski J. Soil physical properties and growth of spring
barley as related to the degree of compactness of two soils. Soil lill Res. 1991 ;19:307-17.
Luciano RV, Albuquerque JA, Costa A, Batistella B, Warmling MT. Atributos físicos relacionados
à compactação de solos sob vegetação nativa em região de altitude no sul do Brasil. Rev
Bras Cienc Solo. 2012;36:1733-44.
Marasca 1, Lanças KP, Silva RB, Assis RL. Capacidade de suporte de carga e densidade
do solo em áreas de plantio direto com e sem escarificação. Energ Agric. 2012;27:81-91 .
Marcolin CD, Klein VA. Determinação da densidade relativa do solo por uma função de
pedotransferência para a densidade do solo máxima. Acta Sei Agron. 2011 ;33:349-54.
Martins PCC, Dias Junior MS. Ajayi AE, Moreira FMS. Structural sustainability of Cambisol
under different land use system. Rev Bras Cienc Solo. 2012b;36:1724-32.
Martins PCC, Dias Junior MS, Ajayi AE, Takahashi EN, Tassinari D. Soil compaclion during
harvest operations ln five tropical soils with different texturas under eucalyptus forests. Cienc
Agrotec. 2018;42:58-68.
Martins PCC, Dias Junior MS, Andrade MLC, Guimarães PTG. Compaclíon caused by
mechanized operalions in a Red-Yellow Lalosol cultivated with coffee over time. Cienc
Agrolec. 2012a:36:391-8.
Martins PCC, Dias Junior MS, Carvalho JS, Silva AR, Fonseca SM. Leveis of lnduced pressure
and compaction as caused by fores! harvesting operations. Cerne. 2013;19:83-91 .
Tópicos Ci. Solo, 10:7-69 , 2019

66 Moaclr de Solt1.0 Dias Junior el ai.
McBride RA, Joosse PJ. Overconsolldatlon ln agricullural solls: li. Pedotranfer functions for
estimating preconsolldation stress. Soll Sei Soe Am J. 1996;60:373-80.
Miranda EEV, Dias Junior MS, Guimarães PTG, Pinto JAO, Araujo-Junlor CF, Lasmar Júnior
E. Efeito do manejo 8 do tráfego nos modelos de sustentabilidade da estrutura de um
Latossolo. Clenc Agrotec. 2003:EdlçãoEspeclal: 1506-15.
Mosaddeghl MR, Koolen AJ, Hemmat A, Hajabbasi MA, Lerink P. Comparisons of different
procedures of pre-compaction stress determination on weakly structured soils. J Terramechanics.
2007;44:53-63.
Naderl-Boldaji M, Hajian A, Ghanbarian o, Bahrami M. Finite element simulation of plate

sinkage, confined and semi-confined compression tests: a comparison of lhe response to
yield stress. Soil Till Res. 2018;179:63-70.
Nhantumbo ABJC, Cambule AH. Bulk density by proctor test as a function of textura for
agricultura! soils in Maputo province of Mozambique. Soil Till Res. 2006;87:231-9.
Nunes MR, Pauletto EA, Denardin JE, Suzuki LEAS, van Es HM. Dynamic changes in
compressive properties and crop response after chisel tiliage in a highly weathered soii. Soil
Till Res. 2019;186:183-90.
O'Sullivan MF, Ball BC. The shape of the water release characteristic as affected by tillage,
compaction and soil type. Soil Till Res. 1993;25:339-49.
Ohu JO, Ayotamuno MB, Folorunso OA. Compactlon characteristics of prominent agricultura!
soil in Sorno State of Nigeria. Am Soe Agric Eng. 1987;30:1575-7.
Ohu JO, Raghavan GSV, McKyes E. Shear strength prediction of compacted soil with varying
organic contents. T ASAE. 1986;28:351-5.
Ohu JO, Raghavan GSV, McKyes E. Peatmoss effect on the physical and hidraulic characteristic
of compacted soils. T ASAE. 1985;28:420-4.
Oliveira GC, Dias Junior MS, Curi N, Resck DVS. Compressibilidade de um Latossolo Vermelho
argiloso de acordo com a tensão de água no solo, uso e manejo. Rev Bras Cienc Solo.
2003b;27:773-81.
Oliveira GC, Dias Junior MS, Resck DVS, CURI, N. Alterações estruturais e comportamento
compressivo de um Latossolo Vermelho distrófico argiloso sob diferentes sistemas de uso
e manejo. Pesq Agropec Bras. 2003a;38:291-9.
Pacheco AARC , Dias Junior MS. Estudo comparativo de métodos de campo e laboratório
aplicados à confecção de blocos de adobe. Ci Prat. 1990;14:176-90.
Pacheco EP, Cantalice JRB. Compressibilidade, resistência a penetração e intervalo hidrico

ótimo de um Argissolo Amarelo cultivado com cana-de-açúcar nos Tabuleiros costeiros de
Alagoas . Rev Bras Cienc Solo. 2011 ;35:403-15.
Pais PSM, Dias Junior MS, Dias AC, lorl P, Guimarães PTG, Santos GA. Load-bearing
capacity of a Red-Yellow Latosol cultivated with coffee plants subjected to different weed
managements. Cienc Agrotec. 2013;37:145-5 1.
Pais PSM, Dias Junior MS, Santos GA, Dias AC, Guimarães PTG, Alcântara EN. Compactação
causada pelo manejo de plantas Invasoras em Latossolo Vermelho-Amarelo cultivado com
cafeeiros. Rev Bras Cienc Solo. 2011 ;35: 1949-57.

Pires BS, Dias Junior MS, Araujo-Junior CF, Carvalho RCR. Modelos de capacidade de
suporte de carga de um Latossolo Vermelho-Amarelo sob diferentes usos e manejas. Rev
Bras Cienc Solo. 2012;36:635-42.
Rabot E, Wiesmeier M, Schlüter S, Vogel HJ. Soil structure as an indicator of soil functions:
a review. Geoderma. 2018:314:122-37.
Raghavan GSV, Alvo P, McKyes E. Soil compaction in agriculture: a review toward managing
the problem. ln: Lal R, Stewart BA, editors. Advances in Soil Science: soil Degradation. New
York: Springer; 1990. v. 11 . p. 1-36.
Raghavan GSV, McKyes E. Laboratory study to determine the effect of slip-generated shear
on soil compaction. Can Agric Eng. 1977;19:40-2.
Raghavan GSV, McKyes E, Amir 1, Chasse M, Brougton RS. Prediction of compaction due
to off-road vehicle traffic. T ASAE. 1976;19:610-3.
Ramos FT, Ramos DT, Maia JCS, Serafim ME, Azevedo EC, Roque MW. Curvas de
compactação de um Latossolo Vermelho-Amarelo: com e sem reuso de amostras. Rev
Sras Eng Agric Ambient. 2013;17:129-36.
Reichert JM, Mentges MI, Rodrigues MF, Cavalli JP, Awe GO, Mentges LR. Compressibility
and elasticity of subtropical no-till soils varying in granulometry organic matter, bulk density
and moisture. Catena. 2018;165:345-57.
Reichert JM, Reinert DJ, Suzuki LEAS, Horn R. Mecânica do solo. ln: van Lier QJ, editor.
Física do solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2010. p. 29-102.
Reichert JM, Suzuki LEAS, Reinert DJ. Compactação do solo em sistemas agropecuários e
florestais: identificação, efeitos, limites críticos e mitigação. ln: Ceretta CA, Silva LS, Reinert
JM, editores. Tópicos em Ciência do Solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do
Solo; 2007. v. 5. p. 49-134.
Reichert JM, Suzuki LEAS, Reinert DJ, Horn R, Hâkansson 1. Reference bulk density and
criticai degree-of-compactness for no-till crop production in subtropical highly weathered soil.
Soil TIII Res. 2009;102:242-54.
Resende M, Curi N, Ker JC, Rezende SB. Mineralogia de solos brasileiros - interpretação e
aplicações. 2. ed. Lavras: Editora UFLA; 2011 .
Ribelatto PJC, Taubinger L, Ben TJ, Vicensi M, Pott CA. Caracterização da densidade máxima
do solo da região Centro Oeste do Paraná. lnvestig Agrar. 2017;19:49-55.
Richart A , Filho JT, Brito OR, Llanillo RF, Ferreira R. Compactação do solo: causas e efeitos.
Semin- Cienc Agrar. 2005;3:321-44.
Rõmkens MJM, Miller RD. Predicting root size and frequency from one-dimensional consolidation
data - a mathematical model. Plant Soll. 1971 ;35:237-48.
Rosselli KV, Centurion JF. Ensaio de compactação em Latossolo cultivado com milho sob
diferentes perlodos de adoção de tipos de manjo. Agraria. 2015;10:499-505.
RStudloTeam. R Studlo: lntograted development envlronmenl for R. R Studio, lnc; 20 16

(acesso 20 jun 2018]. Disponlvel em: http://www.rstudio.com.
Rücknagel J, Radernacher A, Gôtze P, Hofmann 8 , Christon O. Uniaxlal compression beh3viour

and i.oll physícal qunlity or lopsolls under conventlonal anel consorvation tillage. Geoderma.
2017:286:1-7.
Tópico Ci. Solo. 10:7-ó<J, 20 19

Mtlf\rh clt• Souzn Dlos Junior et oi.
Snntos GA, 01:-i~, Junior MS. Guhnnrílos PTG. Furtlnl Neto AE. Dlíerentes graus de compclaçao
o fomocimonto do lüsíoro lnfluonclanclo no crescimento de plantas de milho (Zea mays L.)
cultlvocins om solos distintos. Clone Agrotec. 2005,29:740-52.
Stlllfors G. Proconsolldnlion pressure of son hlgh plastlc clays (dissertação). Gothenburg:

Chnlmers Unlvorslty or Technology; 1975.
Schjonnlno P, Lnm0nd1, M, Munkholm LJ, Lyngvlg HS, Nlelsen JA. Sol! precompression
stmss, penotration rosistance ond crop yietds ln retalion to dlfferently-trafficked, lemperate-
roolon $llndy lonm solts. Soll Tllt Res. 2016;163:298-308.
Sr.hmertnumn JH. The undlsturbed consolldation behavior of clay. T Am Soe Civ Eng.
1955;120: 1201-33.
Schnelder F, Don A, Hennlngs t, Schmittmann O, Seidel SJ. The effect of deep tillage on
crop yleld - wtrnt do we really know? Soil TIi! Res. 2017;174:193-204.
Severiano EC, Oliveira GC, Curi N, Dias Junior MS. Potencial de uso e qualidade estrutural
de dois solos cultivados com cana-de-açúcar em Goianésia (GO). Rev Sras Cienc Solo.
201 Oc;33: 159-68.
Severiano EC, Oliveira GC, Dias Junior MS, Castro MB, Oliveira LFC, Costa KA P. Compactação
de solos cultivados com cana-de-açúcar: li - quantificação das restrições às funções edáficas
do solo em decorrência da compactação prejudicial. Eng Agric. 201 0a:30:414-23.
Severiano EC, Oliveira GC, Dias Junior MS, Castro MB, Oliveira LFC, Costa KA P. Compactação
de solos cultivados com cana-de-açúcar: 1 - modelagem e quantificação da compactação
adicional após as operações de colheita. Eng Agric. 201 0b;30:404-13.
Severiano EC, Oliveira GC, Dias Junior MS, Costa KAP, Silva FG, Ferreira Filho SM. Structural
changes in Latosols of lhe cerrado reglon: 1- relationships between soil physical properties
ond leasl limitlng water range. Rev Bras Cienc Solo. 2011 :35:773-82.
Severiano EC, Oliveira GC, Dias Junior MS, Curi N, Costa KAP, Carducci CE. Preconsolidation
pressure, soil water retention characteristics, and textura of Latosols in the Brazilian Cerrado.
Soil Res. 2013:51:193-202.
Severi ano EC, Oliveira GC, Dias Junior MS, Oliveira LFC, Castro MB. Pressão de
preconsolldação e Intervalo hídrico ótimo como indicadores de alterações estruturais de um
Latossolo e de um Cambissolo sob cana-de-açúcar. Rev Sras Cienc Solo. 2008;32:1419-27.
Silva P. Processo de Pacheco Silva. ln: ABNT - MB 3336: Solo - Ensaio de adensamento
unidimensional. Rio de Janeiro: ABNT: 1990.
Silva AP, Kay BD, Períect E. Management versus inherent soil properties effects on bulk
density and relativa compacllon. Soil TIII Res. 1997;44:81-93.
SIiva AP, libardi PL, Camargo OA. lnnuência da compactação nas propriedades físicas de
dois Latossolos. Rev Bras Clenc Solo. 1986;10:91-5.
SIiva AP, Tormena CA, Dias Junior MS, lmhoíf S, Klein VA. Indicadores da qualidade física
do solo. ln: van Ller QJ, editor. Flslca do solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência
do Solo; 2010a. p. 241 -81 .
Silva AP, Tormena CA, Fldalskl F, lmhoff S. Funções de pedotransferência para as curvas de
retençao de água e de resistência do solo à penetração. Rev Bras Cienc Solo. 2008;32:1-10.
Tôplcos CI. Solo, 10:7-69, 2019

(,'J
~ll\1111\li, 111111, d11111111Mll, 11111111·11 11111p1111il111ln1, llnlt 111, ri 1111.1uri11lt11H-1 11,~ 1rtltJ 11r111l1111 t,,,,
lll\11111111!11111111111111111 11111,111111h, 11\111111 1\1111,h,11 ~ti IUl1 1 1111 1,111,1111
1,11v,1l\l'l., 111111, ,111111111 Ml4, 1,1111111' 1J1111111d11d111,111hlt1111~ 11t11111,l11h1 ,, 1Hn•11111u d" 111 1111111~111111,1r.,Jl1,
1h• ,h1111l ,1111111i11h1i1 11111111 1\111,111111! 111,w 1,1 1111,1,1µ,1111 ll.1
~111,,,1 i\lt I lilhl ,IM, l llitti dlllthll Mt4 1=1111111 ,1,, 1ttl11111 v1111,1111110(11111 IJIII 11rt1t'lt11,:ilr11 11 rlrilr 11JI\ I:!
1111,,,1111p111111,111111111111t, ,111 ,,1111,1, 1111 111",,111 . 1111v 111111, u 1t111, 1-.ii,111 1111,u,~~l·i! w t!"
!~11,11 \111 ,,11UW, 111 11 ,\111111 WI ) tll11lh1llt1i tl l111!ll1111lt1 11111 llil /\11111!1 l11w,1 /1l~1lr1 U11lvw rilly, IWJIJ
li\11111111111 11111111h111111111111,1111111,11111 ht !lltll t•tlltljl111Jlll1IIIIY' "IIJVll'IW ur !tllltlti jt1rll;lll; r1I , ,~,Jll!:lti
1~1111 ·\ Ili li 111, 1111 tll, 111 1tll ~li 1
t-111111111 Ili,, \ lh ,l\lt\111 ,IW, l l1t1111i\11~1111,1 li11111p1lt1llll11 lty tfljtlt11tll11,11I V1llll1Jll'lq "111Vl!1W Ili
llit1ltl11111 ,111111111•1111111111111111111111111llt111 l111 11 up IJlttdlll tllUII titlll 'IIII IW!=J. ll1IJ:,J1~ 'I 'Jfl
l-111111111 I\I I, v1111 t )11w111h11tl1 t l t~11II u111111111ulh11I IH 1111111111,11h11 ,lh111 1 IJ1t1l1111 1: lq11vl111 q f'l,1111 " ·
li 1\ hl
111111111vlll11 /\, L111\11t11,11 i1i 1·t1111il11 11I dM1 ltt,1111,111 ll,I, i wh1t111 AL ~xpl1111r,u 1114 ' '"" L'ti l'"""')III"
l1111w11,111 p11Jtt11111p1111,11h111 LIIIIJ~•1 rlllll 111111 luull 1111pr1111ly 111 Rllll 11111, m . Ooll 1111 IJnfl
~li li, ltlll l~lll l1 I
1:i11111111 l\11M, 1· ,11l1t11l1 l IVV. H,111111 /.M1 11111'!-1~1 JI H1 tl llw1 WI, Uoll ltJrul .lJgn,llllf 11p1HJIIY 1111tl
t111v11h1p1111111I 11111111111y11l11111 hl 1.11ut11111tlUI' 1111qr1I Uftlt~1 Wlllt ltr1lll1J 111 111IH1I 111 11111111 1;11q111
li li tlt ~111 lll,~ 1 1lll\ 111
11111 1111 IH·~, IJ IIIIIII I M, 11IIVII 101, l\lt,1UIU ,~H, l1lttlttHl~t lm l ; tlllllJl 89 1111JllhJ11,l1_:, tltJ 11111 1 1 " nlttlnltlíl
1111111 ,11lr111111111 111111h111~11'11 ,111111111111111,Jt, 111 1111111M11 u1111111,hJ d4 1trllHIJU. 1•11~q /\u111p, 111J,r1!-l
~1ll lJ,,lf fll l;\. 1~
11111111 11111 ,~, l\11,1111111111 ,li,\, Vll,11 UM, 1· 11Mlue tio lt1IJ11t111i·11·1u 1Jl11 111~1uíl11tur1 um, 01Jlun, UAu
1111111H I lltlV111t1hl1ulH th4 t1IIU l'it11l111 111111
lttlll H-1 1··, l 11t111Vrl ,, . tj1t11tE1rlll1J ti,,
1t,111~1(lll11~1111t1 tllr1Uf\11111U riu 91Jltt ~Jfll 1.1 191~111E_1El r1u11t1ulrto
111 1111 n 1i1,1r1 l 11111hll111 1-111l,1,111r1 ti11j11; lllY!l. (t ll1 u11l1t1 lú111 th 111 ~~ )
v1111 1·•1h f11tl, Wnlll 111111 1 VI JI M1-1wu1 vl1111t1ll1h111 ~11h.mllllú l,.1111 l flUrtpull, VUtMnw1..i1\Q vurnlri11
11, li l~11tl1111l,u1d11 0 ,,1111,~ lu1 r1, 111111111J 111111 luol1nullll1Y t1 h111i1J11, ~IJlll
V111u11h M l111t111lt1~1111 i', 1111,nn111t11 11h10 ~11h m Unu Pnttlu· M11Cfü1w 111111h1 IJ1r1otl, IU"/1
Vt1111th11I I IW, M, •lltlilt1 1O\ U111111 J1 111!lu lh lrtlliJII lt t 11y1 luL1llt11t1I FiUll9' 1 nulltPErnlln11 rn 1d
1111111t11l1tl11lh111 l111l111v1t11 ttl 11u11uhh11J n111I 1311111 hll ud ~1111~ tlutl tJol Uu,1A,11 ,1 'IYU11:110·~o;,. / '.I
Vlnlhl 1· " 11,11111111 MI\, 11111111.Jlltt PA, 1hltilll /\( ,U, hlltlhJ 1-1. /\lltlttllUB llnh'fl Uà u111hu111, 111utl11lu,
1111111111 11,1111111V111111111111 11111111iiu111111f•h L•l~h11ttrHi ~11 u~ u, u 1111111,,111 l(nv lt111n Ulu111J lKtlu
,Jll l l ,:11) 'J 1011 1,1
Vlh••l1I 11ll,1i t 1.11 !11 11 11,1 / M, 1 llvtt IUI, 1111111 tm, l 'Pwllu liMt •I, 1111111 Mt liu1 1111J1d111h1Llo ~upu1to
1111 1 li li ~Ili ilu I ril1 ,,~1111111 V111 n11111 li' 1•IJlllv11d11 1•1'"' 11111111 tln 111i 11:111 !) ufulh,11 "" IIIUll!II ,lw •J lu
1111 !111111 1'1 11 11 1l\ 11111111111 1111111 ~11 l!l,lilJ :l:J./ ' t:,J,
MELHORIA FiSICO-H(DRICA DO
AMBIENTE RADICULAR DO CAFEEIRO
EM CONDIÇÕES DE SEQUEIRO E
IMPLICAÇÕES NO USO DA AGUA
131
Geraldo César de Oliveira0 1, Milson Evaldo Serafim121, Carla Eloize Carducci ,
111
Bruno Montoani Silvaº'• Érika Andressa da Silvalll, Samara Martins Barbosa ,
111
Sérgio Henrique Godinho Silvam, Laura Beatriz Batista de Melo
& Pedro Antônio Namorato Benevenute111
Introdução.................................................................................................................................................. 70
Solos utilizados na cafeícullura brasileira ............................................................................................. 72
Características, potencialidades e limitações dos principais solos na cafeicultura............................... 75
Latossolos ............................................................................................................................................. 77
Argissolos .........•.................................................................................................................................... 81
Camblssolos .......................................................................................................................................... 83
Visão e sugestões de manejo do solo na cafeicultura de sequeiro ...................................................... 84
Preparo e condicionamento do solo com foco no manejo sustentável ................................................. 87
Outras práticas de manejo do solo na cafeicultura ............................................................................... 93
Efeito do manejo conservacionista na retenção e na disponibilidade de água ..................................... 96
Retenção de água ............................................................................................................................ 96
Distribuição de poros por tamanho ....................................................................................................... 98
Capacidade dos solos em disponibilizar água (CAD) ......................................................................... 101
Intervalo hldrico ótimo (IHO) ............................................................................................................... 102
Monitoramento de água no solo .......................................................................................................... 103
Enraizamento. crescimento e produtividade em resposta ao manejo do solo ..................................... 111
Diagnóstico, predição e mitigação da compactação do solo em áreas de cafeicultura ...................... 121
Considerações finais ............................................................................................................................... 129
Uleratura citada ....................................................................................................................................... 129
INTRODUÇÃO
O café, segunda maior commodity de exportação do mundo (FAO, 2014),

tem o Brasil como líder do mercado desde 1850 (Sacha, 1992; ICO, 2018).
O estado de Minas Gerais se destaca com 54 % da produção nacional, seguido
do Espírito Santo, com 20 %, de São Paulo, com 1O %, da Bahia, com 8 %,
11, Universidade Federal de Lavras - UFLA, Departamento <lc Ciência do Solo, Lavras, MG. E-mails:
geraldooliveira@ulln.br; brunam.silva@ulla.br; scrgio.si lvn@u íln.br: samarambar2014@gmail.com;
andrcssaerikasilva@gmoil.com; lauramelo26@hotmnil.com; bcnevcnutepcdro@gmail.com
m Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologiu de Mato Grosso - IFMT, Cácercs, MT. E-mail:
milson.serafim@cas.ifmt.cdu.br
o, Universidade Federal da Grande Dourados - UFGD, Faculdade de Ciências Agrárias, Dourados, MS. E-mail:
elocarducci@gmail.com
Melhoria físico-hídrica do ambiente radicular do cafeeiro em condições de. .. 71
de Rondônia, com 4 %, do Paraná, com 3 %, e dos demais estados, com

2 % (Conab, 2018). A cafeicultura foi instalada no Brasil no século XVIII no
Vale do Paraíba (fluminense e paulista), na Zona da Mata mineira e no sul
do Espírito Santo, de forma itinerante e predatória aos recursos naturais, o
que levou à forte degradação dos solos e à decadência da produção.
No início do século XX, a cultura foi deslocada para o oeste de São
Paulo e o norte do Paraná (Frederico, 2017), o que trouxe grande impacto
positivo para a cafeicultura nacional. No entanto, em função de problemas
climáticos e do aparecimento de outras culturas mais lucrativas, essas duas
regiões perderam importância. Então foi a vez de a cafeicultura se destacar
no sul de Minas Gerais, graças à geração e à difusão de novas tecnologias
técnico-científicas na atividade cafeeira, ocupando também áreas do Cerrado
mineiro e do norte do Espírito Santo, transformando-as nos principais polos
produtores do pais. Nas últimas quatro décadas, essa cultura vem sendo
instalada nos estados da Bahia e de Rondônia, que também já apresentam
importância para a produção brasileira.
Solos adequados para a cafeicultura devem ter em torno de 50 % de
porosidade (2/3 de microporos e 1/3 de macroporos), entre 20 e 50 % de argila,
estrutura granular ou grumosa, ser bem drenados, sem adensamento e com
profundidade efetiva mínima de 1,20 m (Rena et ai., 1986; Mesquita et ai.,
2016). Contudo, o cafeeiro tem se adaptado às mais diferentes condições
de solos. Quanto ao pedoclima, em algumas regiões produtoras, como norte
do Espírito Santo, sul e oeste da Bahia, em Rondônia e parte do Cerrado
mineiro, o problema de seca edafológica é limitante, sendo indispensável
o uso da irrigação complementar, enquanto, nas regiões produtoras mais
antigas, o cultivo ainda é realizado em condições de sequeiro.
A cafeicultura de sequeiro tem acumulado prejuízos advindos,
principalmente, de períodos de estiagem e má distribuição de chuvas em
anos consecutivos (Conab, 2018; lnmet, 2018). Como as fontes de água são
escassas nas principais regiões produtoras do pais (ANA, 2017) e levando
em conta o custo financeiro necessário, a irrigação não é uma alternativa
possível para a maioria dos cafeicultores. A saída para viabilizar a cafeicultura
de sequeiro é o emprego de técnicas agronômicas que possibilitem aumentar a
eficiência do uso da água pelas lavouras, por meio do aumento da capacidade
de infiltração e de armazenamento da água no solo, da redução das perdas
por evaporação, da erosão, da percolação e do condicionamento tisico e
quimice do solo para criar condições para o aprofundamento do sistema
radicular do cafeeiro no perfil de solo.
Tópico~ Ci. Solo, 10:70 -140. 20 19

Gcr.:lldo Cés.:1r ele Ollveir.i c t oi.
Solos utilizados na cafeicultura brasileira
O solo é um recurso natural de fundamental importância para atividades

agrícolas e silviculturais e é intimamente relacionado, direta ou indiretamente,
à produção de alimentos e de outros produtos, como madeira, celulose, fibras,
essências etc. Entre as produções agrícolas, a cafeicultura é uma das mais
tradicionais do país, cujos primeiros plantios se iniciaram na primeira metade
do século XVIII, na Província do Pará, hoje correspondente a alguns estados
das regiões Nordeste e Norte. A partir daí a espécie foi levada para todas as
regiões do país, estando presente em 15 estados (Acre, Amazonas, Bahia,
Ceará, Espírito Santo, Goiás, Minas Gerais, Mato Grosso, Mato Grosso do
Sul, Pará, Pernambuco, Paraná, Rio de Janeiro, Rondônia e São Paulo),
além do Distrito Federal, abrangendo quatro biornas: Mata Atlântica, Cerrado,
Caatinga e Amazônia (Figura 1).
Em 2016, 1.466 municípios produziram café (Figura 2), cuja produção total
no país foi de 3.019.051 Mg de grãos, com área colhida total de 1.994.761 ha
(IBGE, 2016). Essa grande presença das lavouras cafeeiras em várias regiões
do país se deve a avanços em diversas áreas do conhecimento, das quais
se destaca a Ciência do Solo. Nesse contexto, os solos como recurso natural
merecem atenção especial, uma vez que são um dos bens mais valiosos para
o cafeicultor, e as suas condições influenciam diretamente o desenvolvimento
das plantas e , consequentemente, a produtividade da lavoura.
A cultura do café, por estar presente em diversos estados do Brasil,
convive com condições climáticas variadas, incluindo locais com temperaturas
e precipitações médias anuais de elevadas a baixas, regiões com estações
secas e chuvosas bem definidas e algumas com recorrentes veranicos.
Essa ampla distribuição geográfica da cafeicultura no país também faz
com que a atividade ocupe solos de diferentes classes, cujos atributos físicos,
químicos, mineralógicos e microbiológicos são distintos, exercendo grande
influência no desenvolvimento das plantas (Resende et ai., 2014). Essa
diversidade de ambientes explorados com a cafeicultura, particularmente
para os solos, gera uma demanda por conhecimento detalhado das classes e
dos atributos de solos que são mais comumente utilizados para essa cultura,
pois, enquanto suas potencialidades edáficas podem levar a aumentos da
produtividade, suas limitações levam a riscos de desequilíbrio financeiro, social
e ambiental. O caminho de sustentabilidade da cafeicultura em cada ambiente
tem sido encontrado com a adoção de sistemas de manejo conservacionistas
do solo, ajustados para atender às demandas do cafeeiro, assegurando
seu bom desenvolvimento e sua produtividade com conservação ambiental
(Serafim et ai., 2013a).
Tópícos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

i1o·o·o·w
-- •
70"0'0"W OO"O'O"W
·-
Munlclplos llrnollolroe protlutoroe do cnfó
-
OO"O'O"W
l
·-
N
•1
Â
b
,.b
"' ?:,
:?
,...•
o 1· · o
•••
•1
• 1
' ., .
•• • • •••• • • V
• • • ••••
1 •
J • • •
• •
..,t. . .. ......
• •
(/)
b
• • • ••
.. • • •• . (/)
...,, ~-,,.. .
b- 1• • ,. s:>
o \. • •••• •• ?
.-
' • •• •
•••• ••
• ••
•
•
•
~
"
...,,.,' ........
•
•
•• • •
.
(/) (/)
p
o -
oN Logonda
.~
~
o
• Municípios
Amazônia
Caatinga
.
(/)
o
] Cerrado y>
b-
o - Mata Atl ônllca
\ ~
M r.: 1 Pampa
,,
~
1 J Pantanal
800 400 o 800 km
1
70º0'0"W oo·o·o"w 50"0'0"W 11o·o·o·w
Figura 1. Munlclplos que apresentam cultlvos do cafeeiro no Brasil, sogundo
dados do IBGE (2016).
A distribuição da cafeicultura nos diferentes ambientes do Brasil Indica

a ocupaçao de solos com potenciais de produção variados. nos diferentes
biornas (Figura 3a) e regiões do pais (Figura 3b), alguns com limitações severas
e de dlflcll correçao ou mesmo Inaptos, como Glelssolos o Organossolos, que
aparecem nas regiões de cultivo. No quadro 1, sf\o apresentadas as classes
de solo em cada biorna e estado brasileiro, em ordem decresconte de é,roa
ocupada em munlclplos produtores dr-J Célfé. Esses dados formn obtidos a
'1'6plc" s CI. Solo, 10:70-J'10, ~O 19

74 Gmaldo Cé 5ar d , Ollvclril ct ai.
470
500
450
400 ·
'1) 325
o
õ.. 350
õ
·e 300
:::,
E 250
a,
"O
e 200 161
Q)
E 150
•::,
z
100 46
50
o
AC AM BA CE DF ES GO MG MS MT PA PE PR RJ RO SP
Estados brasileiros
Figura 2. Número de municípios produtores de café por estado brasileiro.

Fonte: IBGE (2016).
partir do cruzamento das informações do Mapa de Solos do Brasil (IBGE,

2001) e dos limites dos municípios produtores de café em 2016, uma vez
que não foi possível obter um mapa que representasse todas as lavouras
cafeeiras do país. Além disso, cabe ressaltar que o mapa de solos em
questão, embora apresente escala com menor nível de detalhe (1 :5.000.000),
é o único dessa magnitude para todo o território nacional atualmente (há
somente mapas mais detalhados para áreas especificas, mas não para
todo o território brasileiro). De qualquer forma, os autores acreditam que a
análise elaborada deste capítulo contribua com o fornecimento de informações
correspondentes às classes de solos dominantes nas lavouras cafeeiras do
país, permitindo discussões sobre seus potenciais e suas limitações para
essa cultura. Os autores também apoiam a realização de trabalhos futuros
que detalhem esses dados aqui apresentados.
Os principais estados brasileiros em termos de área cultivada com
café, segundo relatório da safra 2018 divulgado pela Conab (2018), são:
Minas Gerais (1 .219.812,8 ha), Espírito Santo (427.650,0 ha), São Paulo
(213.942,0 ha) e Bahia (137.868,0 ha). Quanto aos biornas, a Mata Atlântica
concentra o maior número de municípios que produzem café, seguida pelo
Cerrado, pela Amazônia e pela Caatinga. Nesse sentido e analisando o
quadro 1 e a figura 3, percebe-se que, nesses principais estados produtores
e nos dois biornas, as classes Latossolo e Argissolo apresentam-se nas
duas primeiras posições, simultaneamente ou em separado, ou seja, são
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Melhoria f(slco-hídrlca do ambiente radicular do cafeeiro em condições de.. . 75
■ Am.izônia ■ Caatinga o Cerrado ■ Mata Atlãntica
60
'#- 50
~ 40
; 30
8 20
IV
~ 10
o +----~L.IIL....---- --L---.J
■ Contro-Oosto ■ Nordoste a Norte ■ Sudeste • Sul
90
80
~ 70
ro so
~ 50
"'~ 40
ro 30
f:
< 20
10
Figura 3. Porcentagem relativa à área ocupada em cada classe de solo nos

municípios produtores de café no Brasil por biorna (a) e por região do
país (b).
Fonte: adaptada do IBGE (2001 ),
as classes de solos mais utilizadas na cafeicultura. Para os outros estados,

a mesma tendência é seguida, com exceção do Acre, do Ceará e de
Pernambuco, que apresentam classes de solos dominantes na cafeicultura
com menor grau de intemperismo, seja por efeito de material de origem,
seja por limitações climáticas. Maiores detalhes sobre esses solos serão
apresentados a seguir.
Características, potencialidades e limitações dos

principais solos na cafeicultura
A expansão da cafeicultura brasileira foi assentada sobre os ambientes

de condições edafoclimálicas mais favoráveis à cultura, porém, atualmente,
Tópicos CI. Solo, 10:70-140, 2019

76 Gcrnldo Cé,Sar ele Oliveira ct ai.
Quadro 1. Principais solos (em ordem decrescente de importância) em âreas

de cafeicultura por biorna e estado brasileiro
Bloma/Estado Solos principais
Amazônia Argissolos, Latossolos, Neossolos, Luvissolos, Plintossolos,

Camblssolos, Gleissolos, Planossolos, Nitossolos, Espodossolos,
Chernossolos, Organossolos
Caatinga Latossolos, Argissolos, Plintossolos, Cambissolos, Neossolos Luvissolos
Cerrado Latossolos, Argissolos, cambissolos, Nitossolos, Neossolos
Plintossolos, Gleissolos, Planossolos, Chernossolos, Organossolos,
Mata Atlântica Latossolos, Argissolos, Nitossolos, Cambissolos, Neossolos, Luvissolos,
Chernossolos, Gleissolos, Planossolos, Espodossolos, Organossolos
AC Luvissolos, Cambissolos, Argissolos, Gleissolos, Latossolos
AM Latossolos, Argissolos, Luvissolos, Plintossolos, Gleissolos, Neossolos,
Cambissolos, Espodossolos
BA Latossolos, Neossolos, Argissolos, Luvissolos, Nitossolos, Cambissolos,
Gleissolos, Planossolos, Chernossolos, Espodossolos
CE Plintossolos, Neossolos, Latossolos, Luvissolos, Argissolos, Planossolos
DF Latossolos, Cambissolos, Plintossolos
ES Latossolos, Argissolos, Nitossolos, Cambissolos, Neossolos, Gleissolos
GO Latossolos, Neossolos, Cambissolos, Argissolos, Plintossolos,
Nitossolos
MT Argissolos, Latossolos, Neossolos, Plintossolos, Gleissolso,
Chernossolos, Cambissolos, Nitossolos
MS Latossolos, Argissolos, Neossolos, Planossolos, Organossolos,
Nitossolos
MG Latossolos, Argissolos, Cambissolos, Nitossolos, Neossolos, Gleissolos,
Plintossolos
PA Argissolos, Latossolos, Neossolos, Gleissolso, Plintossolos, Luvissolos,
Nitossolos
PR Nitossolos, Argissolos, Latossolos, Neossolos, Cambissolos,
Organossolos
PE Neossolos, Planossolos, Latossolos, Argissolos, Luvissolos,
Cambissolos
RJ Argissolo, Latossolo, Cambissolos, Gleissolos, Neossolos,
Espodossolos
RO Argissolos, Latossolos, Neossolos, Plintossolos, Cambissolos
Gleissolos, Nitossolos, Luvissolos, Espodossolos '
SP Argissolos, Latossolos, Nitossolos, Neossolso, Cambissolos,
Espodossolos, Gleissolos, Organossolos
Fonte: adaptado de IBGE (2001 ).
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Mclhoriél físico-hídrico d o a mbiente radicular do cafeeiro em condições d e... 77
a concorrência do uso da terra com outras atividades agrícolas obriga os

cafeicultores a implantar as suas lavouras em áreas de menor aptidão natural,
dependendo de correção das limitações para viabilizar o cultivo. Nesse
cenário, os principais solos ocupados com a cafeicultura são os Latossolos,
os Argissolos e os Cambissolos. Por essas razões, será dado maior destaque
às características, às potencialidades e às limitações desses solos.
Latossolos
Com recobrimento de 31,61 % do território nacional, os Latossolos

representam a classe de solo com maior expressão geográfica (Santos et ai.,
2006) e maior potencial produtivo. Na maioria dos casos, Latossolos são
solos profundos, com baixos teores de silte e maiores teores de areia ou
argila (classe textura! franco-arenosa ou mais fina), dependentes do material
de origem. Ademais, são bem a acentuadamente drenados, o que favorece
a aeração para as plantas, e tendem a ocorrer em relevo plano e suave
ondulado, principalmente no Cerrado, facilitando a mecanização, além de
outros vários atributos físicos favoráveis ao desenvolvimento das culturas,
variáveis de acordo com os biornas em que se inserem.
O relevo favorável à mecanização dos Latossolos faz dessa classe a mais
procurada pelos cafeicultores com maior capacidade de investimento, que se
utilizam de máquinas e de equipamentos em todas as fases da cultura. Vale
ressaltar que, mesmo entre os Latossolos, há uma grande variabilidade de
atributos e condições de relevo em que eles ocorrem (Ferreira et ai., 1999a;
Ker et ai., 2017), dependente dos biornas em que se localizam.
Quimicamente, por serem solos com longo tempo sob ação do
intemperismo-lixiviação, têm mineralogia mais caulinítica e oxídica, são ácidos
e possuem baixa capacidade de troca de cátions (CTC), conferindo baixa
fertilidade natural, o que limita sobremaneira a sua utilização na cafeicultura,
por desencadear fortes desequilíbrios nutricionais nas lavouras. Quando
essa limitação química também está presente em subsuperffcie, limita-se
o aprofundamento do sistema radicular, o que reduz o potencial produtivo
das lavouras, especialmente no biorna Cerrado, em que a seca é mais
pronunciada e o uso da água de subsuperflcie é fundamental para garantir
que a planta tenlla condições adequadas para um bom rlo rescimento no
final do período seco e inicio do período chuvoso.
As princi pais limitações qulmlcas encontradas nos Latossolos para
o cafeeiro possuem soluções viâveis, como r. oplicaçâo do corTo tivos e
fertilizantes (Lopes o Guilllormo, 201 6 ) para corrigir a oc1dez o n pobreza
TGplt u!i l I Sul<J, IU·7U- l 40. 20 l ')

78 Gc,,-,ldo C~,;M tlc Ollvclro e l nl.
de bases trocáveis e neutralizar o alumlnlo trocável da camada superficial,

bem como o aumento da eficiência dos fertilizantes em geral. É preciso
lembrar que existem exceções a essa baixa fertilidade natural, pois ocorrem
também Latossolos eutróficos (maior fertilidade), associados a locais corn
intemperismo limitado pela ação climática, como nas regiões mais secas
ou f rlas, ou ainda desenvolvidos de rochas mais ricas, como basalto e tufito
(Resende et ai., 1988). Exemplos são os Latossolos originados de basalto,
que historicamente conferiram O sucesso da cafeicultura na região de Ribeirão
Preto e de Franca, no estado de São Paulo, e na região de São Sebastião
do Paraisa e no Triângulo Mineiro, em Minas Gerais.
Uma característica intrínseca aos solos tropicais muito intemperizados,
como os Latossolos, é a ação dos óxidos de ferro e de alumínio, associados
a moléculas orgânicas recalcitrantes (Zinn et ai., 2007), como agentes
cimentantes entre as partículas minerais, alterando o arranjamento dos
seus constituintes (Ferreira et ai., 1999a,b ). Assim , quando argilosos, na
região dos Cerrados, são dotados de elevada estabilidade de agregados
e tendem a apresentar estrutura granular que condiciona alta friabilidade,
elevada condutividade hidráulica saturada e porosidade (Vollant-Tuduri et ai.,
2005; Kampf et ai., 2012; Skorupa et ai., 2016; Oliveira et ai., 2017). Além
disso, possuem elevado volume de poros grandes(> 145 µm), ou estruturais
(interagregados), e de poros extremamente pequenos(< 2,9 µm), ou texturais,
por serem formados entre as partículas minerais (intragregados), mas não
apresentam significativo volume de poros intermediários, o que faz com que
uma grande quantidade de água seja rapidamente drenada e outra permaneça
retida no solo com energia muito alta, particularmente nos mais argilosos
(Giarola et ai., 2002; Oliveira et ai., 2004; Dexter et ai., 2008; Carducci et ai.,
2011 ; Severiano et ai., 2011a,b; Carducci et ai., 2013; Bayat e Zared, 2018).
Quanto à água residual , retida em poros muito finos (retida com alta
energia) nos Latossolos oxídicos, apesar de ser considerada indisponível
às plantas (Klein e Libardi, 2002), ela pode ser relevante em solos mais
argilosos (Carducci et ai., 2011, 2013), e essa condição deveria ser mais bem
estudada, uma vez que pode ser determinante para a regulação de processos
bioquímicos e microbianos no solo (Moreira e Siqueira, 2006). Essa água
ainda pode ter atuação como agente lubrificante entre agregados quando o
solo é submetido a pressões externas durante as operações mecanizadas
(Dias Júnior, 2000), e, nesse contexto, Severiano et ai. (2013) alertam para
necessidade de maiores cuidados com o tráfego nesses solos, mesmo
em períodos do ano de menor intensidade pluvial, por causa da sua baixa
capacidade de suporte de carga.
Tó picos Ci. Solo. 10:70-140, 2019

Melhoria físico-hídrica do ambiente radicular do cafeeiro em condições de... 79
Os Latossolos de textura média-leve (classe textura! franco-arenosa),

comuns no norte de Minas Gerais, no Triângulo Mineiro e no Oeste Paulista,
apresentam elevada permeabilidade e menor disponibilidade de água em
relação aos Latossolos argilosos com estrutura em blocos, o que os tornam
sensíveis à degradação sob manejo agrícola inadequado, pois provocam maior
estresse hídrico às plantas nos períodos de estiagem e maior suscetibilidade
à erosão nos períodos chuvosos. Os processos erosivos ocorrem com maior
frequência nos Latossolos em declividades mais elevadas e, sobretudo, com
o comprimento das rampas muito longo. Entretanto, independentemente
da textura , que pode variar de franco-arenosa a muito argilosa (Ker, 1998;
Severiano et ai., 2013), os Latossolos apresentam, na maioria das vezes,
baixa e média disponibilidade de água para as plantas (Carducci et ai., 2011 ).
O estado de São Paulo é um dos mais tradicionais no cultivo de cafeeiros,
mas, atualmente, concentra o seu cultivo basicamente nas regiões da Média
e Alta Mogiana e do Centro-Oeste Paulista. Segundo o mapa pedológico do
estado de São Paulo (Oliveira et ai., 1999), essas regiões são recobertas
predominantemente por Latossolos Vennelhos e Vennelho-Amarelos de textura
média desenvolvidos de arenitos do grupo Bauru (Brasil, 1960), localizados
em posições com relevo variando de plano a ondulado (declividades de O a
20 %).
No Cerrado, a cafeicultura se notabilizou em razão da alta tecnologia
empregada, com a maioria das práticas sendo realizada de fonna mecanizada,
tornando-se preocupante a possibilidade de degradação da estrutura desses
solos, particularmente pelo fato de nessa região haver um predomínio de
Latossolos que são muito suscetiveis à compactação (Severiano et ai., 2013).
Na literatura, são apresentados casos de danos na estrutura desses solos
por causa do tráfego intenso das operações da cafeicultura (Gontijo et ai.,
2011 ; lori et ai., 2013).
No biorna Mata Atlântica, na região da Zona da Mata mineira, existem
Latossolos Amarelos com textura argilosa, profundos e em relevo íngreme.
Isso se deve à formação desses solos em condições pretéritas aplainadas,
porém, desde então, vêm sofrendo com a erosão geológica, o que deixa o
relevo mais íngreme (Ker, 1998). Apesar desse relevo, esses solos são mais
resistentes à erosão em razão da presença de estrutura intermediária entre
granular e blocos, permitindo uma adequada infiltração de água (Resende,
1985). Nesses locais, o relevo passa a ser fator limitante para uma cafeicultura
mecanizada.
Na região dos Tabuleiros Costeiros, que se estende pela costa brasileira,
desde o Rio de Janeiro até o Amapá (Ker et ai., 2017), são comuns os
Tópicos Ci. Solo, 'J0:70-140, 20 19

80 Geraldo César de Oliveirn el ai.
Latossolos Amarelo coesos, muito utilizados na cafeicultura e em outras

culturas perenes no estado do Espírito Santo. Por causa de sua estrutura ern
blocos e de sua coesão (duros, quando secos, e friávei s , quando úmidos)
(Ker et ai., 2017), possuem profundidade efetiva reduzida (de 0,30 a 0,70 rn),
prejudicando a dinâmica da água no perfil (Souza, 1996), o desenvolvimento
e o crescimento do sistema radicular, mesmo na condição de solo irrigado
(Partelli et ai., 2014; Covre et ai., 2015; Silva, 2018). Essas condições
demandam um manejo diferenciado desses solos, pois qualquer excesso
de água pode condicionar redução da aeração, já que possuem um pequeno
volume de macroporos (Paiva et ai., 2000; Silva, 2018). Nesses solos, a
subsolagem tem sido recomendada para amenizar os efeitos da coesão,
melhorando a drenagem e criando caminhos preferenciais ao aprofundamento
das raízes.
Os três perfis de Latossolos apresentados na figura 4 ilustram os contrastes
de atributos nessa classe: Latossolo Vermelho, com elevada infiltração de
água, do Cerrado mineiro, sob cafeicultura com manejo intensivo (Figura 4a);
Latossolo de textura média, sob cafeicultura no sul de Minas Gerais, corn
adequada distribuição de raízes (Figura 4b ); e Latossolo Amarelo coeso dos
Tabuleiros Costeiros (Figura 4c).
Figura 4. Latossolo Vermelho sob cultivo intensivo de café após a aplicação

de gesso (a); Latossolo Vermelho de textura média sob cafeicultura sem
impedimento ao desenvolvimento de raízes (b); Latossolo Amarelo coeso
dos Tabuleiros Costeiros (c).
Fonte: fotografia de SIiva, S.
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Melhoria físico-hídrica do ambiente radicular do caíeeiro em condições de... 81
Argissolos
Os Argissolos também são muito representativos no Brasil, ocupando

26,78 % do território nacional (Santos et ai., 2006), muito utilizados na
cafeicultura nacional (Figura 3b e Quadro 1), destacando-se como a classe
de solos mais utilizada pela cafeicultura de montanha, a exemplo do sul
de Minas Gerais e a região serrana do Espírito Santo. Em Minas Gerais,
aproximadamente 86 % da área com cafeeiros concentra-se nas classes
Latossolo e Argissolo (Bernardes et ai., 2012).
Esses solos apresentam acúmulo de argila em profundidade, gerando,
na maioria das vezes, um gradiente textura! entre os horizontes superficial e
subsuperficial, bem como um adensamento provocado pelo acúmulo de argila
associado à estrutura em blocos, a qual é um reflexo da sua mineralogia
mais caulinítica. O gradiente textura! tende a facilitar a erosão por causa da
menor infiltração de água e da dificuldade do desenvolvimento do sistema
radicular a partir do topo do horizonte Bt, que se inicia comumente a partir
dos 0,30 ou 0,40 m de profundidade. Por outro lado, o acúmulo de argila
no horizonte Bt e a estrutura em blocos aumentam o volume de microporos
e, consequentemente, incrementam a retenção de água nesses solos em
profundidade.
No entanto, essa água não será aproveitada se o adensamento do
horizonte Bt impedir o crescimento radicular. Em plantios de café no sul
de Minas Gerais (município de Alfenas), os autores constataram cafeeiros
cultivados em Argissolos Vermelhos com sintomas de déficit hídrico pelo
fato de as raízes se concentrarem mais à superfície, não conseguindo se
desenvolver no horizonte subsuperficial mais argiloso e adensado, embora
estivesse úmido a partir dos 0,60 m de profundidade.
Outra característica dos Argissolos é que podem apresentar cerosidade
(filmes de argila recobrindo os agregados oriundos da sua translocação
no perfil), o que também pode dificultar o movimento de água, a difusão
de nutrientes e o crescimento radicular (liu et ai., 2002). A redução da
velocidade de infiltração do topo para as camadas inferiores promove um
encharcamento superficial, favorecendo a ocorrência de erosão em sulcos,
que se aprofundam até o topo do horizonte Bt.
Em regra, os Argissolos ocorrem em relevo ondulado ou forte ondulado
em diferentes regiões do país e em relevo plano e suave ondulado na região
Sul, onde não têm sido observados plantios de café segundo o relatório do
IBGE (2016), provavelmente por questõe s climáticas relacionadas ao risco
de geadas. Nos Tabuleiros Costeiros, também são observados Argissolos em
T6pico~ Ci. Solo, J0.70-140, 2019

relevo plano, com predominio de Argissolos Amarelos coesos, algumas vezes
apresentando mudança textura! abrupta do horizonte A ou E para o horizonte
B, além de considerável redução de velocidade de infiltração de água dos
horizontes supe rficiais para os subsuperficiais mais argilosos (Oliveira et ai.,
1968). Os Aryissolos Amarelos dos Tabuleiros Costeiros são muito semelhantes
aos Latossolos Amarelos da mesma região, diferenciando-se, basicamente,
pelo gradiente textura!, presente apenas nos Argissolos (Ker et ai., 2017).
No bioma Amazônico, os Argissolos são bem expressivos, nos quais,
em grande parte dos casos, o alto índice pluviométrico tende a reduzir os
problemas de déficit hídrico nos cafeeiros da região. Em alguns casos, o
encharcamento passa a ser um fator limitante.
No Espírito Santo, segundo estado em importância na produção de café
(Conab. 2018), os Latossolos e os Argissolos recobrem 79,22 % do território
(Achá-Panoso et ai.. 1976). Embora a área ocupada pela cafeicultura nesses
solos ainda não tenha sido bem estabelecida, é destacada a ocupação
de Latossolos Amarelos coesos e Argissolos Amarelos coesos em relevo
plano e suave ondulado dos platôs litorâneos, bem como de Argissolos não
coesos associados a Latossolos e Cambissolos localizados em relevo forte
ondulado e ondulado.
A figura 5 mostra dois perfis: um Argissolo Vermelho desenvolvido de
gnaisse, adensado, localizado na região de transição entre os biornas Mata
Figura 5 ..Perfis de Argissolo Vermelho adensado, em Minas Gerais (a), e de

Arg1ssolo Amarelo coeso nos Tabuleiros Costeiros, na Bahia (b).
Fonte: fotografia de Silva, S.
Tóp:cos Ci. Solo. 10:70-140, 2019

Melhoria físico-hídrica do ambiente radicular do cafeeiro em condições de ... 83
Atlântica e Cerrado, em Minas Gerais (Figura 5a); e um Argissolo Amarelo

coeso dos Tabuleiros Costeiros, com textura média no horizonte A e argilosa
no horizonte B (Figura 5b ).
Cambissolos
Os Cambissolos recobrem apenas 5,43 % do território brasileiro

(Santos et ai., 2006). Esses solos são menos intemperizados-lixiviados,
apresentando, portanto, atributos bem diferentes das classes de solos
anteriores. Possuem menor profundidade efetiva (são, em geral, rasos ou
moderadamente profundos), o que torna limitado o volume de solo para
ser explorado pelas raízes e para o armazenamento de água. Além disso,
têm estrutura pouco desenvolvida, geralmente em blocos. Apresentam
maiores teores de silte, o que pode provocar encrostamento superficial
e, consequentemente, erosão, sobretudo em locais com pouca cobertura
vegetal e em locais com relevo forte ondulado ou mais íngreme, dificultando
a mecanização. Esses fatores requerem uma atenção especial às práticas de
manejo, uma vez que, quando são inadequadas, podem facilmente provocar
degradação e altas taxas de perdas de solo e água. Em contrapartida, manejas
apropriados têm comprovado a aptidão desses solos para a cafeicultura, com
produtividades superiores à média do estado de Minas Gerais e nacional
(Serafim et ai., 2013a).
Quimicamente, os Cambissolos tendem a apresentar maior reserva
nutricional e maior CTC por causa de sua mineralogia, resultante de menor
intemperismo, embora a fertilidade natural seja dependente de seu material
de origem, por exemplo, Cambissolos formados a partir de rochas pellticas
na região da Canastra em Minas Gerais tendem a ter fertilidade baixa.
Algumas vezes, Cambissolos apresentam semelhanças morfológicas em
relação aos Latossolos, mas se diferenciam pelos maiores teores de silte em
relação à argila e/ou pela maior quantidade de minerais primários facilmente
intemperizáveis. Há ainda Cambissolos formados pela remoção de material
de antigos Latossolos (Resende et ai., 1988). Nesses casos particulares,
nem todos os atributos citados para Cambissolos estão presentes.
Nos municípios produtores de café, entre os biornas brasileiros, os
Cambissolos aparecem em maior quantidade no Cerrado e, depois, na Mata
Atlântica (Figura 3a). Quanto às regiões brasileiras, são mais comuns nos
municipios produtores de café da região Sudeste (Figura 3b). Em Minas Gerais,
eles ocupam área aproximada de 10,5 milhões de hectares (Amaral et ai. ,
2004), o que equivale a cerca de 18 % da área total. Na cafeicultura, ocorrem
Tópicos CI. Solo, 10:70-140, 201 9

{4 Gerilklo Céi;dr de Ollveir;, c l ai.
muitas vezes associados na paisagem aos Latossolos e Argissolos ern

diferentes regiões do pais, fazendo com que os cafeicultores utilizem esse
solos indistintamente, embora os Cambissolos se diferenciem dos dernai:
por se encontrarem em locais com menores comprimentos de rampa e rnaior
declividade, além dos outros atributos já discutidos. Aproximadamente 1o%
da área com cafeeiros em Minas Gerais concentra-se nessa classe de solos
(Bernardes et ai., 2012).
Segundo Amaral et ai. (2004 ), os Cambissolos são os solos de rnenor
aptidão para a cultura cafeeira, mas, com manejo adequado, sua potencialidade
de uso pode ser aumentada enormemente (Serafim et ai., 2011 ). Deve-se
salientar que esses solos normalmente são os que predominam em glebas
de terras de menor valor para aquisição, o que contribuiria para a diminuição
do custo fixo de produção. Em parte do Cerrado mineiro, em locais de
relevo mais movimentado na região do Triângulo Mineiro/Alto Paranalba,
alguns Cambissolos pedregosos, desenvolvidos de rochas pelíticas, com
baixa fertilidade natural, cauliníticos, rasos e em relevo íngreme (Silva et ai.,
2018), têm obtido elevadas produtividades com manejo adequado, amenizando
as limitações intrínsecas a esse solo. Serafim et ai. (2011 ), avaliando 0
efeito de manejo conservacionista em Cambissolos e Latossolos da região
do Cerrado do oeste mineiro (municípios de São Roque de Minas, Vargem
Bonita e Piumhi), com aplicação de altas doses de gesso, braquiária na
entrelinha, sulco de plantio profundo, entre outros, constataram resultados
promissores e incremento de produtividade nos Cambissolos, aumentando
seu potencial produtivo após a adoção de adequadas práticas de manejo.
A figura 6 representa um Cambissolo pedregoso, desenvolvido de rochas
pelíticas, na região do Cerrado mineiro (município de Campos Altos), que tem
apresentado altas produtividades de café com manejo apropriado, reduzindo
suas limitações naturais (Figura 6a), e um Cambissolo desenvolvido de gnaisse
em região de transição entre Mata Atlântica e Cerrado (município de Lavras)
(Figura 6b ).
Visão e sugestões de manejo do solo na cafeicultura de

sequeiro
A necessidade de harmonizar aspectos sociais, ambientais, econômicos e

de produção na agricultura estimula cada vez mais uma abordagem holística
nas decisões de manejo do solo. O cenário atual de mudanças climáticas
e a demanda crescente por alimentos tornaram os recursos naturais mais
concorridos e onerosos (Lal et ai., 2011). Dessa forma, a sustentabilidade dos
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Figura 6. Perfil de Cambissolo pedregoso no Cerrado desenvolvido de rochas

pelíticas (a) e perfil de Cambissolo da região de transição entre Mata
Atlântica e Cerrado desenvolvido de gnaisse (b).
Fonte: fotografia de Silva, S.
sistemas agrícolas requer aumento de produtividade e tecnologias inovadoras

que proporcionem impacto social positivo, aliado a serviços ambientais, tais
como: o incremento do teor de carbono no solo, a redução da erosão, a
conservação da qualidade da água nas bacias, o aumento da infiltração de
água e a perenização das nascentes, entre outros.
Embora existam caminhos diversos para atender a todas essas demandas
simultaneamente, a observação dos preceitos conservacionistas do solo e
da água estará sempre presente. Por isso, a adoção de sistemas de manejo
conservacionistas do solo vem crescendo nas últimas duas décadas ao redor
do mundo (Derpsch et ai., 201 O). À medida que avançam as recomendações
de práticas de manejo conservacionistas do solo com vistas à mitigação do
déficit hídrico, a irrigação se torna menos necessária, diminuindo, assim, os
conflitos pelo uso da água no campo.
As bases desse sistema de cultivo do solo estão em harmonia com a
gestão sustentável do recurso terra, que é um dos pontos estratégicos da
agenda de compromissos acordada internacionalmente na Conferência das
Nações Unidas sobre o Meio Ambiente e Desenvolvimento, realizada no Rio
de Janeiro em 1992 (ECO-92) (Aguiar e Monteiro, 2005).
No Brasil, houve um crescimento exponencial das áreas cultivadas
sob sistemas conservacionistas a partir da década de 1980, capitaneado,
principalmente, pela adoção do plantio direto em áreas de produção de grãos
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

86 Gemido Cl!sm de Oliveirn e l ai.
(Wingeyer et ai., 2015), proporcionando melhorias na qualidade do solo e

redução da emissão de gases de efeito estufa (Oorts et ai., 2007). A adoção
desse sistema é responsável por uma grande revolução na agricultura, 0
que tem permitido aos produtores expansão das áreas de cultivo utilizando
menor intensidade de tráfego de máquinas e menor input de energia (Triplett
Jr e Dick, 2008).
As lavouras perenes, incluindo a cafeicultura, também se beneficiam dos
preceitos conservacionistas consagrados no sistema de plantio direto. Com
as devidas adequações, destacam-se os efeitos positivos do cultivo mlnimo
nas entrelinhas do cafeeiro e da cobertura permanente na superfície do solo
(livet et ai., 2013), bem como os ganhos de produtividade e de qualidade
dos produtos advindos das boas práticas. Os sistemas conservacionistas
de manejo apontam para o início de um novo ciclo, em que, pela primeira
vez, a agricultura intensiva converge suas ações para harmonizar aspectos
de produção e meio ambiente com aspectos sociais e econômicos, pois os
ganhos de produtividade de forma isolada já não atendem às atuais demandas
globais (Hosono et ai., 2016).
A cafeicultura tem se expandido no Brasil em resposta ao aumento da
demanda do produto no mercado mundial, promovendo crescimento de áreas
cultiváveis (Conab, 2018). No entanto, essas novas áreas incorporadas ao
sistema produtivo, em sua maior parte, possuem limitações naturais ao bom
desenvolvimento da cafeicultura, a exemplo da seca edafológica (Fialho et ai.,
201 O), determinada pelo clima e intensificada por limitações químicas do
solo. Isso tem sido frequente no Cerrado (Lopes e Guilherme, 2016) por
causa da pequena profundidade efetiva, o que reduz o aprofundamento do
sistema radicular da cultura, aumentando sua suscetibilidade ao déficit hídrico
(Serafim et ai., 2013a,b,c). A ocorrência dessas limitações está associada
ao avanço da cafeicultura em áreas anteriormente consideradas marginais,
e estas, para serem incluídas no processo produtivo, demandam que sejam
adotadas práticas de manejo adequadas, capazes de promover melhorias
nesses ambientes.
O potencial produtivo das lavouras cafeeiras é fortemente comprometido
pelo déficit hídrico, o que é acentuado quando as lavouras são instaladas
em solos com baixa capacidade de disponibilizar água (Silva et ai., 2008).
Esses fatores interferem na interrupção da disponibilidade hídrica nas fases
críticas de demanda de água pela cultura (Fialho et ai. , 2010) e promovem
redução significativa na produção e nas condições de sustentabilidade da
cafeicultura desenvolvida em situações de sequeiro (Serafim et ai., 2013a,b).
Tal fato tem levado a uma grande procura por práticas de manejo do solo que
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

possibilitem aumentos na capacidade de retenção e na disponibilização de

água, aliadas a práticas que favoreçam o crescimento do sistema radicular
objetivando maior acesso ao reservatório de água no subsolo (Serafim et ai.,
2013a,b,c).
Preparo e condicionamento do solo com foco no

manejo sustentável
O conhecimento das variáveis químicas, físicas e biológicas do ambiente

edáfico, intrínsecas às diferentes classes de solos (Lepsch et ai., 2015),
favorece a escolha do melhor uso e manejo para a cafeicultura. Limitações,
como a pobreza química inerente à maioria dos solos utilizados na
cafeicultura, podem comprometer o desenvolvimento adequado das plantas
pelo impedimento ao crescimento radicular, pois, embora seja inegável a
dependência de fatores genéticos em relação ao crescimento das raízes,
a distribuição dos nutrientes no perfil do solo exerce papel fundamental ,
a exemplo do cálcio e do boro, que são essenciais no desenvolvimento
do sistema radicular, com importância maior no período de implantação da
lavoura, e do fósforo, que atua na estruturação das raízes (Rosolem et ai.,
2012; Mesquita et ai., 2016) e estimula o seu crescimento lateral.
Para fazer frente às limitações edáficas dessas novas áreas de cafeicultura
e promover um condicionamento do solo capaz de prover uma cafeicultura
sustentável, produtores e técnicos da região do Alto São Francisco(4>, Cerrado
mineiro, em propriedades dos municípios de São Roque de Minas, Vargem
Bonita e Piumhi, desenvolveram um sistema de manejo conservacionista
para a cafeicultura. O sistema surgiu há pouco mais de uma década, e seu
foco é reduzir limitações químicas e físicas e, principalmente, reduzir o déficit
hídrico, que é um problema comum nas regiões cafeeiras. Serafim et ai.
(2011) salientam que, nesse sistema de manejo, o preparo profundo e o
revolvimento do solo nas linhas de plantio, usando preparador que mobiliza
0,60 m de largura e 0,60 m de profundidade, são a essência do sistema
(Figura 7).
Essas operações de preparo possibilitam a incorporação de fertilizantes
e corretivos até 0,60 m, além de aliviar a compactação ou o adensamento
do solo. O sistema também preconiza a aplicação de gesso agrlcola na
linha do cafeeiro e o cultivo de braquiária (Brachiaria (Trin.) Griseb. spp.;
syn. Uroch/oa P. Beauv. spp.) nas entrelinhas. Como prática mecânica de
1
" l lomenagcm e)pccial ao engenheiro ugrónumo José Pc1cs Romi:10 (/11 111,·moriam ), idcaliaiJor do sish:ma, ~· aus
engenheiros agrõnomus Hél io Ca)ulc e Alcssundro Jc O liw1m, consulton:s té~nicos e divulgnJ orcs.
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Ger..1 1do Ct!sm de Olivciril c l ili.
Figura 7. Maquinários utilizados no preparo do solo profundo e no revolvimento

nas linhas de plantio do cafeeiro, mobilizando 0,60 m de largura e 0,60
m de profundidade.
Fonte: fotografia de Serafim.
conseivação do solo, o sistema apregoa a construção de patamares nas

áreas muito declivosas.
O objetivo da braquiária é manter o solo coberto e produzir abundante
biomassa (Figura 8d, e e f), funcionando como um "reseivatório orgânico"
de nutrientes, pois são realizadas adubações de cobertura com macro e
micronutrientes na braquiária durante o período chuvoso. O manejo da
braquiária é realizado com roçadeira motorizada. O último corte no final
do período chuvoso produz uma excelente camada de cobertura morta,
importante para reduzir as perdas de água por evaporação (Figura 8f).
A semeadura da braquiária, quando possível, é realizada antes do plantio do
cafeeiro, com o intuito de proteger o solo nessa fase de estabelecimento da
cultura (Figura 8a e b) e formar uma abundante biomassa que irá se misturar
ao solo de superfície na operação de amontoa (Figura 8c).
O gesso agrícola é aplicado em doses de cinco a dez vezes maior do que
são tradicionalmente recomendadas para o cafeeiro no Brasil (Figura 9a e b).
Segundo os idealizadores do sistema (comunicado pessoal), as doses de
gesso acima do recomendado na literatura se justificam pela sua forma
diferenciada de aplicação, em que o gesso é colocado apenas em uma faixa
de aproximadamente 0,60 m na linha do cafeeiro, com posterior recobrimento
utilizando solo proveniente da entrelinha da cultura. Desse modo, o gesso
forma um reseivatório que irá solubilizar lentamente, conferindo um efeito
residual por muitos anos. A combinação de boas práticas de preparo e
correção do solo em superfície e subsuperfície na fase de implantação da
lavoura, associada a uma fertilização balanceada, cria condições favoráveis
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Melhoria físico-hídrica d o ambiente radicular do caíeeiro em condições de... 89
Figura 8. Semeadura da braquiária e implantação dos cafeeiros (a); consórcio

cafeeiro e braquiária após três meses do plantio (b); manejo da braquiária
nas entrelinhas, com operações de amontoa dos resíduos da gramínea (c);
manejo da braquiária nas entrelinhas (d, e e f).
Fonte: fotografia de Serafim.
Figura 9. Visão de área de cafeicultura sob o sistema conservacionista, com

destaque para o gesso adicionado em superfície na linha de cultivo e
braquiária nas entrelinhas da cultura (a). Perfil de solo com destaque para
o reservatório de gesso recoberto por solo e enraizamento de plantas no
primeiro ano após a Implantação da lavoura (b).
Fonte: fotografia de Ollvolro.
Tópico~ Ci. Solo, 1O:70- 1'10, 20 19

9() C,l"mldo C.1c,H dr Ollvciri"'l c l nl.
00 aprofundamento das ralzes. o quo pode ser con 5tatado pelo aspecto
visual da lavoura no perlodo seco. apresentando verde intenso na maior
parte do periodo seco o pouca desfolha.
Uma das restrições ao uso do gesso em altas doses é O seu potencial
de causar lixiviação de bases, notadarnente Mg e K (Ramos, 2012), o que
ajuda a diminuir a concentração foliar desses nutrientes (Silva et ai., 1997).
Para avaliar o efeito da alta dose de gesso, dois anos após a implantação
do sistema em um Latossolo Vermelho muito argiloso, ox(dico-gibbsítico, foi
realizada uma pesquisa utilizando especiação química da solução do solo
submetido às doses de gesso de 7 e 56 Mg ha-1 , determinando os teores de
Ca2 \ Mg2 •, K· e SO/ para linha de plantio nas profundidades de O, 15-0,25,
0,35-0,45, 0,75-0,85, 1,15-1,25 e 2,35-2,45 m (Ramos, 2012; Ramos et ai.,
2013). Para as duas doses de gesso, não houve diferenças significativas para
nenhum nutriente estudado. As concentrações de SO/ na solução do solo
foram superiores ao critico para o desenvolvimento de plantas nas camadas
superficiais do solo, porém as concentrações encontradas nas camadas
mais profundas(> 0,75 m) estavam abaixo do crítico, o que aparentemente
está relacionado à elevada capacidade de adsorção de sulfato pelos solos
gibbsiticos (Freney et ai., 1975; Neptune et ai., 1975). Os autores observaram
que a lixiviação dos pares iônicos sulfato de cálcio (CaSO/) e sulfato de
magnésio ocorreu somente até a profundidade de 0,75-0,85 m, o que permitiu
a conclusão de que não houve perda de Ca e Mg na zona atingida pelas
ralzes do cafeeiro.
Nesse sentido, os autores concluíram que a aplicação de gesso agrícola
e de calcário, em conformidade com o que é preconizado nesse sistema de
manejo, no que se refere à adubação equilibrada, com base em resultados de
análise foliar (realizadas três vezes ao ano) e de análise do solo, foi eficiente
na melhoria do ambiente radicular no subsolo do Latossolo oxídico-gibbsítico
de textura muito argilosa por ter aumentado Mg 2• e Ca2• na solução do solo
em profundidade, com a concentração mantendo-se acima do nível crítico.
Os teores de K• trocável se mantiveram na faixa do valor crítico indicado para
o desenvolvimento da cultura nas duas primeiras camadas e sem incremento
expressivo com a profundidade.
Dessa forma, com ressalva para a utilização de doses de gesso acima
do que é recomendado na literatura, o que necessita de maior embasamento
de pesquisas conforme sugerido por Caires e Guimarães (2018), o sistema
diferenciado de manejo tem mérito inovador por aliar práticas destacadas
na literatura com resultados inequívocos para a cafeicultura, como
conservação de carbono orgânico total , melhoria da estrutura do solo e
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 20 19

aumento na disponibilização de água (Carducci et ai., 2013; Santos et ai.,

2014; Silva et ai., 2015a), favorecendo ainda o aprofundamento das raízes
no perfil (Carducci et ai., 2014a) e o rápido crescimento das plantas, com
potencial de assegurar elevação na produtividade das lavouras. Em estudo
realizado nos municípios de São Roque de Minas e Vargem Bonita, região
do Cerrado mineiro, com diferentes solos manejados sob o sistema descrito,
Serafim et ai. (2013a) relataram que as médias de produção alcançadas
em seis colheitas foram até 100 % superiores à média de produtividade de
cafeeiros do estado de Minas Gerais, que é de 26 sacas ha- 1 (Conab, 2018).
São muitos os artigos científicos, as teses e as dissertações que apontam
para mudanças benéficas na estrutura dos solos promovidas pelo conjunto
de práticas utilizadas por esse manejo (Carducci, 201 O; Serafim, 2011 ;
Serafim et ai., 2011 ; Silva et ai., 2012; Carducci, 2013; Carducci et ai. ,
2013, 2014a,b, 2015; Serafim et ai., 2013a,b,c; Silva et ai. , 201 3; Silva ,
2014a; Silva et ai., 2016a, 2017). Em estudo em área de Cambissolo argiloso
originado de siltito em Vargem Bonita, região oeste de Minas Gerais, após
um ano e meio da implantação de cafeeiro, Silva et ai. (2016a) observaram
a formação de agregados no solo com características morfométricas muito
favoráveis e melhor qualidade estrutural comparada ao ambiente natural.
Os autores atribuem esses resultados ao Ca2• proveniente do calcário e do
gesso, associados à adição continua de fitomassa procedente do corte da
braquiária cultivada nas entrelinhas da cultura. De acordo com os autores,
foi observado aumento na porosidade do solo, originalmente denso, o que
possibilita o desenvolvimento do sistema radicular para camadas mais
profundas, algo também relatado por Serafim et ai. (2013a,b,c).
Silva et ai. (2013) também realizaram estudo em Latossolo Vermelho
muito argiloso e oxídico para avaliar o efeito de doses variáveis de gesso
na agregação e concluíram que o Ca2+, associado ao aporte contínuo de
material orgânico proveniente dos cortes da braquiária preconizados nesse
sistema, era o responsável pelo aumento de agregados estáveis, dada a
correlação positiva e significativa do diâmetro médio geométrico de agregados
com o carbono orgânico total e cálcio no solo. Nos tratamentos com doses
de gesso maiores que as normalmente recomendadas na literatura. houve
redução da porcentagem de agregados de menor diâmetro (de 1 a o,·tas mm)
para a profundidade de O,15 m, indicando uma melhoria nas condições
de estruturação desse solo. Nesse estudo, no qual se buscou ovalb r
apenas aspectos flsicos do solo, a dose de 7 Mg ha-' se dostacJ por est~r
relacionada com o aumento significativo do carbono orgflnlco total uo solo
nessa profundidade.
Tópicos C1. Solo, 10 70- l tl0, 20 19

E,r, área de Latossolo e Combissolo, ambos argilosos submetidos ao
sistema de manejo j á especificado, Serafim et ai. (2011) descreveram a
presença de sistema radicular do cafeeiro com profundidade média no perfil
do solo, respectivamente, de 0,80 e 0,60 m aos seis meses da implantação
das lavouras, e, após um ano, 0 sistema radicular atingiu 1.40 m no Latossolo
e 1,20 m no Cambissolo.
Em trabalho de monitoramento da umidade em ano seco, em Latossolo
muito argiloso e oxldico sob lavoura adulta (três anos e meio), Serafim et ai.
{2013b) evidenciaram secamento intenso na linha da cultura até 1,60 m,
o que foi atribuldo à presença de raízes utilizando a água. Na camada de
1,50 a 1,70 m, foram encontradas raízes muito finas, indicando potencial de
aproveitamento de água dessas camadas mais profundas do solo.
Por causa do revolvimento intenso do solo até a camada de 0,60 m por
ocasião do preparo, o sistema de manejo promove a quebra de agregados, o
que leva a mudanças estruturais significativas; entretanto, isso não se mostra
prejudicial, haja vista que, em estudo em Latossolo argiloso, Silva et ai. (2016b)
encontraram volume significativo de poros interagregados (macroporos) após
três anos da implantação de cafeeiros. Após seis anos da implantação, foi
observado aumento de poros de tamanho intermediário, o que é indício de
aumento na disponibilidade de água para as plantas (Oliveira et ai., 2004;
Carducci et ai., 2013).
Segundo Silva et ai. (2015a), a adoção do sistema de manejo em Latossolo
muito argiloso, localizado em São Roque de Minas, na região do Cerrado
mineiro. resultou, após dois anos da implantação do cafeeiro, em aumento
significativo no intervalo hídrico ótimo do solo. Segundo os autores, isso se
deveu à eliminação de possíveis camadas de impedimento químico e mecânico
no solo, com redução da densidade do solo. Esses dados corroboram os de
Carducci et ai. (2014b), que encontraram nesse solo maior volume de poros
(de 0,3 a 0,6 mm de diâmetro) para uma dose de gesso de 28 Mg ha-1• em
comparação ao tratamento convencional sem gesso adicional, especialmente
para camada de 0,20-0,34 m.
Em experimento com doses variadas de gesso adicionadas à superfície
de Latossolo Vermelho muito argiloso e oxídico da região do Cerrado mineiro
(São Roque de Minas), Carducci et ai. (2014b) utilizaram a tomografia
computadorizada de raios X e detectaram uma distribuição mais homogênea
de poros ao longo do perfil do solo que recebeu 7 Mg ha-1 desse condicionador.
Segundo os autores, as doses crescentes de gesso (7 e 28 Mg ha- 1), em
razão do incremento de Ca2 ~, favorecem uma melhor distribuição espacial
do sistema radicular, particularmente de raízes finas com promoção de poros
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

intennediários, o que fica comprovado em outras pesquisas desenvolvidas no

mesmo solo (Santos et ai., 2014; Serafim et ai., 2013b; Silva et ai., 2015b).
Outras práticas de manejo do solo na cafeicultura
Objetivando economia e uso eficiente da água na cafeicultura, pesquisas

recentes vêm testando outras medidas já adotadas por alguns cafeicultores,
a exemplo da utilização de condicionadores do solo que têm potencial de
maior conservação da água no perfil do solo. É possível citar como exemplos
o uso da fertilização do solo com organomineral, o uso do mineral zeólita e a
cobertura do solo na linha de cultivo com filmes plásticos ou restos de cultura.
Essas práticas têm potencial para agricultura de sequeiro por favorecer, além
da conservação da água, também aspectos químicos e físico-hídricos do
solo, que, no conjunto, promovem melhorias na exploração do perfil pelo
sistema radicular.
Em estudo com o material zeólita, Barbosa et ai. (2014) observaram
que misturas de diferentes porcentagens desses minerais (de 2,5 a 20 %)
promovem elevação em até 30 % na disponibilidade de água de um Latossolo
Vermelho argiloso, o que é justificado pela existência nesses minerais de
grande quantidade de poros com diâmetros intermediários - mesoporos,
diâmetro entre 73 e 0,2 µm, segundo Bullock et ai. (1985), responsáveis
pelo armazenamento e pela liberação gradual de água para as plantas.
Os autores concluíram que esses minerais têm capacidade de uso para
contornar os problemas de estresses hídricos comuns no Brasil, mas deve
ser salientado que um fator limitante é o custo do produto.
O uso de cobertura plástica sobre a linha de cultivo se apresenta como
boa opção quando o objetivo é conservar a água no solo basicamente pela
redução das perdas diretas por evaporação (Chakraborty et ai., 2008),
além de preservar a estrutura do solo por protegê-lo dos impactos diretos
das gotas de chuva (Zhang et ai., 2015). O uso da cobertura plástica é
uma tecnologia muito difundida para horticultura, mas na cafeicultura as
pesquisas são recentes (Barbosa, 2015; Castanheira, 2018).
Ressalta-se a necessidade, em pesquisas futuras , de se avaliar os
custos econômicos envolvidos na aplicação do mulching e os tratos
culturais indispensáveis ao sistema de cultivo, principalmente no tocante
às adubações de cobertura feitas em cafeeiro. Há de se questionar a
possibilidade de utilização da técnica por pequenos e grandes cafeicultores,
além de considerar a diferença entre o tamanho da área e o ciclo da
cultura, que são menores para hortlcolas, o que justifica uma maior difusão
Tó picos Ci. Solo, 10:70-140, 201 9

Ot:traldo Ct·•·M dt! Ollvelro c l nl
dessa técnica nesse tipo de atividade agrlcola que comumente se dá em

canteiros e/ou estufas.
Quanto à abertura profunda do sulco de plantio do cafeeiro (0,60 m),
Barbosa (2015) testou diferentes adubações (organomineral e mineral)
associadas ou não ao uso de cobertura plástica (mulching sintético) no
desenvolvimento inicial de cafeeiros em Argissolo Vermelho-Amarelo de
textura arenosa/média no municlpio de Bom Sucesso, região oeste de
Minas Gerais. o estudo revelou que tanto a adubação mineral quanto a
organomineral, quando relacionadas à cobertura do solo, foram eficientes
em manter maior armazenamento de água no solo, mesmo nos meses mais
secos, em comparação com a adubação mineral sem proteção do solo. Ao ser
adotada a cobertura do solo na linha de cultivo associada ao organomineral,
foram observados maior número de folhas, engrossamento de caule e maior
altura do cafeeiro em comparação com outros tratamentos, chamando a
atenção para a potencialidade dessas alternativas de cultivo do cafeeiro
e sugerindo que mais estudos sobre esse assunto sejam desenvolvidos,
particularmente em regiões mais suscetíveis a estiagens prolongadas.
Considerando que o manejo altera a configuração do sistema poroso, o
condicionamento químico e tisico-hídrico do solo pelo preparo profundo do
sulco de plantio e calagem adicional foi testado com o objetivo de mitigar
os efeitos do adensamento e corrigir as limitações químicas existentes em
profundidade em um Cambissolo argiloso no município de Nazareno, região
de Campo das Vertentes, em Minas Gerais (Barbosa, 2018; Silva, 2018).
Nesse experimento, em que o preparo do sulco de plantio foi realizado com
diferentes equipamentos e profundidades (sulcador a 0,40 m, preparador de
solo a 0,60 me subsolador dreno a 0,80 m) (Figura 10), Barbosa (2018)
concluiu que o preparo do solo apresentou efeito significativo por mitigar o
problema de adensamento existente na camada superficial do Cambissolo
e por promover melhorias na sua estrutura em comparação com área não
manejada (natural).
Entre as combinações de manejo testadas, a abertura de sulco a 0,80 m,
seguido de revolvimento a 0,60 m com incorporação de dose adicional de
calcário (Figura 10d), foi a que promoveu melhor condicionamento estrutural,
com aumento expressivo da classe de poros dotados da função de drenagem
e aeração. Esse manejo se destacou em relação ao manejo convencional, cuja
abertura do sulco é feita a 0,40 m (Figura 10b), para todos os indicadores de
qualidade física, com destaque para redução da densidade do solo, aumento
de macroporos, aumento do indice S e da capacidade de disponibilizar água
e ar para as plantas (Barbosa, 2018).
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

~folharia físico-hídrica do ambi,mt12 radicubr ào c.-:ikc.:irc cm.._- :· ·:<xX · :(: ·'5
...,_
@ Vegetação nativa:
campo Cerrado
O,OOm
'
0.25m
0.35m
0,45m
0.55m
0,65m
0,75m
Figura 1O. Representação esquemática dos perfis de Cambissolo da ro-g•ã~

Campo das Vertentes, Minas Gerais, em Cemldo natt'vo (a}, sob o s istem.,
de manejo convencional com sulco de plantio prupamdo ~ O~-lO m de
profundidade (b), com sulco de plantio aberto e revolvid'3 a 0.60 m de
profundidade (c) e com sulco de plantio revolvido a 0,60 m ~ abert~ a
0,80 m de profundidade (d).
Fonte: Silva (2018).
Ainda para esse estudo de condicionamento quimi :x) e me --JmL ,~-~

Cambissolo, foi verificado que a profundidadê de O,GO me m ith . , , ...~ -~, ,
de dose adicional de calcário foi a que melhor promo :)u o \.."t\; ~ m -1,t\, ,
vigor vegetativo dos cafeeiros, associados aoo indi~ldv1~$ ·~ qu",l; \~' ' r ~. \\
(Barbosa, 2018), corroborando o estudo de Silva til ~11. (20 t •· ., \ , ~ li: ;~,1,
em perfil de Latossolo condicionado qulm1c~ ~ mc~m1 --~mll'llh\ n,, q ,ll
foi verificado maior atividade do sistemn r.1dkular m~\i,.)I' f\l}..\_l -, ;,\\.t'- ~m
absorver água pelo cafeeiro na camnd3 do solo kx--...,Hz~\d,J t:nl, l\ 1 ) l' . , m.
A abertura de sulco profundo st:.:-guido du t\Wúl\1im ' t\t a l\ l~, m, ~ ., rn
Silva (2018 ), promove no C3mblssolo aum 1 nto na \ ,t,)ttd;,.h k' 1nf'ith...~, •"\.'
T p 11 0~ l'1 ' lu, lll 70 -H ll 2tll 9

96 Geraldo César de Ollvcl@ el ai.
básica e na capacidade de armazenamento de água pelo solo, quand

comparado ao tratamento convencional e ao Cerrado nativo. Dessa forrn °
é de se esperar que essas melhorias contribuam também para a redução n:
escoamento superficial e, consequentemente, no processo erosivo do sol
além de promover aumentos na recarga do lençol freático. o,
Como a sustentabilidade da cafeicultura depende de sistemas de cultivo
que proporcionem maior longevidade para as lavouras e do aumento da
rentabilidade do produtor como forma de garantir sua permanência na atividade
(Petek e Patrício, 2007), todos os sistemas de manejo estudados apresentam
potencial, mas devem ser acompanhados também de critério econômico.
Efeito do manejo conservacionista na retenção e na

disponibilidade de água
Retenção de água
O manejo altera a funcionalidade da estrutura do solo (Doran e Parkin,

1994), causando mudanças no tamanho, na distribuição e na conectividade
dos poros, o que reflete no comportamento da água no solo e no crescimento
do sistema radicular (Reichert et ai. , 2011 ). Na figura 11, são mostradas
alterações na retenção de água no solo pela adoção do sistema de manejo
conservacionista descrito por Serafim et ai. (2011) após 0,5, 1,5, 3,5, 5 e
11 anos em Latossolo e Cambissolo.
De maneira geral, o sulcamente profundo do solo na linha de plantio com
revolvimento para incorporação de corretivos e fertilizantes , em associação
ao gesso agrícola aplicado em superfície e recoberto por material proveniente
da decomposição da braquiária, promove a reorganização da estrutura do
solo (Silva et ai. , 2012; Serafim et ai., 2013a,b; Silva et ai., 2016a,b) e,
consequentemente, uma nova organização do espaço poroso, o que altera
a porosidade e a capacidade de retenção de água dos solos (Silva et ai.,
2012; Carducci et ai. , 2015). Contudo, a análise das curvas de retenção de
água (CRAs) permite observar respostas diferentes ao manejo para cada
solo (Figura 11 ). O Cambissolo sob manejo, comparado à condição natural,
apresenta redução da retenção de água em todos os potenciais matriciais
(Figura 11a e e). Por outro lado, a umidade retida entre as tensões de 6 kPa
e 1.500 kPa, ou seja, água considerada disponível para a planta, foi maior
em todos os anos analisados na linha e na entrelinha de plantio, reflexo
da maior inclinação das CRAs. Segundo Dexter (2004 ), a maior inclinação
das CRAs nos baixos potenciais é indicativo de melhoria na distribuição do
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Melhoria físico-hídrica do a mb iente radicular do cafeeiro em condições de... 97
0 ex 0-0,20 rn ® LVd 0-0,20 m

0,8
0,7
0,6
0,5
0.4
0,3
'7
0,2
..,E
E
o
o
"'o
"O
Cl)
© ex 0,20-0.40 m @) LVd 0,20-0.40 rn
"O
(IJ
"O 0,8 - 0,5EL _ 35 L
'ê - 0,5 L _ _ 5•L
=> - 1,5 EL 11 L
0,7 - 1 ,5L - CN
- 3,5EL
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1 1 10 100 1000 0,1 1 10 100 1000
Potencial matricial, lkPal
Figura 11. Curva de retenção de água (umidade do solo [m3 m.J] em função do
potencial matricial [lkPal]) em Cambissolo Háplico Tb distrófico (Típico
e Latossólico) (a e e) e em Latossolo Vermelho distrófico oxidico (b e d)
em função do tempo, e em área de Cerrado nativo nas camadas 0.01 20 m
(a e b) e 0,20-0,40 m (c e d), na linha de plantio (L) e na entrelinha coberta
com braquiária (EL). * Dados extraidos de Serafim et ai. (2013a) e Silva
(2017). Os valores comparados dentro de uma mesma classe de solo
se referem a unidades pedológicas semelhantes. Os números indicam
a Idade da lavoura, em anos, na ocasião da amostragem. Em todos os
solos, foi adotado o sistema de manejo descrito em Serafim et ai. (2011),
com sulco de plantio corrigido e fertilizado a 0,60 m de profundidade,
aplicação adicional de 28 Mg ha·1 de gesso e cultivo de braquiárla na
entrelinha do cafeeiro.
Tópicos Ci. Solo, JO:70-140, 20 19

Ge1i1ldo Cé..:-,r de Olivcfrn el nl
tamanho de poros, no sentido de favorecimento_ao ad_equado fu~cionarnento

físico do solo. As alterações, de modo geral, sao _mais expressivas na linha
do que na entrelinha e ocorrem tanto em superflc,e como em subsuperfici
Na entrelinha, apenas após três anos e meio da im.plantação do sistern:
de manejo a inclinação das CRAs aumenta substancialmente em relação à
condição natural do solo.
Para O Latossolo, de maneira geral, o manejo atua no sentido de reduzir a
inclinação das CRAs em relação à condição natural, sobretu~o nos primeiros
anos de adoção (Figura 11 b e d). Dessa forma, houve incremento ern
poros de tamanho intermediário e pequeno, o que favoreceu a retenção
e a disponibilidade de água para a planta. Após cinco anos de manejo, as
CRAs mostraram-se mais inclinadas que nos anos anteriores em 0,20-0,40 rn
o que também ocorreu para as duas profundidades após 11 anos. Contudo, ~
aumento na quantidade de água retida em poros intermediários e pequenos
permaneceu, indicando que, mesmo após mais de uma década da implantação
do sistema, os efeitos benéficos ainda podem ser notados. Na entrelinha,
a redução da inclinação das CRAs foi marcante após a adoção do manejo,
sobretudo em 0-0,20 m. Esses resultados sugerem que as operações de
preparo com aração e gradagem do solo na entrelinha, associadas ao tráfego
de máquinas, causam impacto na estrutura.
Distribuição de poros por tamanho
A figura 12 possibilita melhor visualização das alterações na distribuição

de poros causada pelo manejo do solo, complementando a informação
apresentada pelas CRAs (Figura 11 ). Nas áreas de Cambissolo, obseNou-se
que o volume de macroporos grandes (> 145 µm) e de macroporos finos
(145-73 µm, segundo Bullock et ai., 1985) aumenta na linha de plantio na
profundidade de 0-0,20 m e 0,20-0,40 m, no período da implantação do
sistema até os cinco anos (Figura 12a e c). Esses poros são responsáveis pela
rápida drenagem interna do solo (Lima et ai., 2012), o que é muito importante,
uma vez que, em condições naturais, esses solos têm permeabilidade muito
limitada. Isso, somado ao fato de ocorrerem em áreas declivosas, toma-os
muito suscetíveis a processos erosivos. Dessa forma, o manejo adotado
condiciona uma melhoria na qualidade física do solo, com reflexos positivos
no aspecto ambiental. Em relação aos mesoporos (73-0,2 µm, segundo
Bullock et ai., 1985), responsáveis pelo armazenamento e pela redistribuição de
água no perfil, o manejo promove aumentos em seu volume em relação à área
natural, o que também foi efetivo em 0-0,20 me 0,20-0,40 m, permanecendo
até cinco anos após a implantação. Isso mostra que os efeitos do preparo do
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

@ ex 0-0,20 m ® LVd 0-0,20 m

0,8
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
-----::::::::...:..
7
0,2
..,E
E
õ
o(/)
o
"O
Q)
"O
© ex 0,20-0,40 m @ LVd 0,20-0,40 m
ro
.E 0,8
"O
-
-
0,5EL - 3 5 L
0,5 L _ s'L
:::> - 1.5 EL _ 11 L
0,7 -1,SL - CN
- 3,5EL
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1 1 10 100 1000 0,1 1 10 100 1000
Potencial matricial, lkPal
Figura 11. Curva de retenção de água (umidade do solo (m3 m--l] em função do
potencial matricial [lkPall) em Cambissolo Háplico Tb distrófico (Típico
e Latossólico) (a e c) e em Latossolo Vermelho distrófico oxídlco (b e d)
em função do tempo, e em área de Cerrado nativo nas camadas 0-0,20 m
(a e b) e 0,20-0,40 m (c e d), na linha de plantio (L) e na entrelinha coberta
com braquiária (EL). * Dados extraídos de Serafim et ai, (2013a) e Silva
(2017). Os valores comparados dentro de uma mesma classe de solo
se referem a unidades pedológicas semelhantes. Os números indicam
a idade da lavoura, em anos, na ocasião da amostragem. Em todos os
solos, foi adotado o sistema de manejo descrito em Serafim et ai. (2011),
com sulco de plantio corrigido e fertilizado a 0,60 m de profundidade,
aplicação adicional de 28 Mg ha·' de gesso e cultivo de braqulárla na
entrelinha do cafeeiro.
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, i0 19

Gemido César de Oliveira et ai.
tamanho de poros, no sentido de favorecimento ao adequado funcionamento

físico do solo. As alterações, de modo geral, são mais expressivas na linha
do que na entrelinha e ocorrem tanto em superfície como em subsuperfície
Na entrelinha, apenas após três anos e meio da implantação do sistern~
de manejo a inclinação das CRAs aumenta substancialmente em relação à
condição natural do solo.
Para o Latossolo, de maneira geral, o manejo atua no sentido de reduzir a
inclinação das CRAs em relação à condição natural, sobretudo nos primeiros
anos de adoção (Figura 11 b e d). Dessa forma, houve incremento em
poros de tamanho intermediário e pequeno, o que favoreceu a retenção
e a disponibilidade de água para a planta. Após cinco anos de manejo, as
CRAs mostraram-se mais inclinadas que nos anos anteriores em 0,20-0,40 m 1
o que também ocorreu para as duas profundidades após 11 anos. Contudo, 0

aumento na quantidade de água retida em poros intermediários e pequenos
permaneceu, indícando que, mesmo após mais de uma década da implantação
do sistema, os efeitos benéficos ainda podem ser notados. Na entrelinha,
a redução da inclinação das CRAs foi marcante após a adoção do manejo,
sobretudo em 0-0,20 m. Esses resultados sugerem que as operações de
preparo com aração e gradagem do solo na entrelinha, associadas ao tráfego
de máquinas, causam impacto na estrutura.
Distribuição de poros por tamanho
A figura 12 possibilita melhor visualização das alterações na distribuição

de poros causada pelo manejo do solo, complementando a informação
apresentada pelas CRAs (Figura 11 ). Nas áreas de Cambissolo, observou-se
que o volume de macroporos grandes (> 145 µm) e de macroporos finos
(145-73 µm, segundo Bullock et ai., 1985) aumenta na linha de plantio na
profundidade de 0-0,20 m e 0,20-0,40 m, no período da implantação do
sistema até os cinco anos (Figura 12a e e). Esses poros são responsáveis pela
rápida drenagem interna do solo (Lima et ai., 2012), o que é muito importante,
uma vez que, em condições naturais, esses solos têm permeabilidade muito
limitada. Isso, somado ao fato de ocorrerem em áreas declivosas, toma-os
muito suscetíveis a processos erosivos. Dessa forma, o manejo adotado
condiciona uma melhoria na qualidade física do solo, com reflexos positivos
no aspecto ambiental. Em relação aos mesoporos (73-0,2 µm, segundo
Bullock et ai., 1985), responsáveis pelo armazenamento e pela redistribuição de
água no perfil, o manejo promove aumentos em seu volume em relação à área
natural, o que também foi efetivo em 0-0,20 me 0,20-0,40 m, permanecendo
até cinco anos após a implantação. Isso mostra que os efeitos do preparo do
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Melhoria físico-hídrica do a mbiente radiculm do cafeeiro em condições de. .. 99
0 ex 0-0,20 m LVd 0-0,20 m

se '.] I li
0,5 L li 1
1,5 L j
E
Q)
OI
3,5 L -
....
l1l
5L
iií
o 0,5 EL -
E
(i]
Q)
1,5 EL
-o
o 3,5 EL
'~
cn
o
a.
ca:,.... © @) LVd 0,20-0.40 m
o
>
..!!1 0,5 L
IQ
-o 1,5 L
Q)
-o
ro 3,5 L
:!:?
SL
0,5 EL
1,5 EL
3,5 EL
o.o 0,2 0,4 0,6 0,8 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8
Distribuição de poros, m3 m-3

->145 µm c::J49 - 29 µm - 2,9 - 0,6 µm
c:=J145- 73 µm - 29 - 9 µm c:::::::J 0,6 - 0,2 µm
ca:::::J73 - 49 µm c::=J9 - 2,9 µm c::J <0,2 µm
Figura 12. Distribuição das classes de tamanho de poros (m3 m-l) em Cambissolo
Háplico Tb distrófico (Típico e Latossólico) (a e c) e em Latossolo Vermelho
distrófico oxídico (b e d), em função do tempo de adoção, e em área de
Cerrado nativo (c) nas camadas 0-0,20 m (a e b) e 0,20-0,40 m (c e d), na
linha de plantio (L) e na entrelinha coberta com braquiária (EL). * Dados
extraídos de Serafim et ai. (2013a) e Silva (2017). Os valores comparados
dentro de uma mesma classe de solo se referem a unidades pedológicas
semelhantes. Os números 0,5, 1,5, 3,5 e 5 indicam a idade da lavoura
na ocasião da amostragem em anos. Em todos os solos, foi adotado o
sistema de manejo descrito em Serafim et ai. (2011 ), com sulco de plantio
corrigido e fertilizado a 0,60 m de profundidade, aplicação adicional de
28 Mg ha-1 de gesso e cultivo de braquiária na entrelinha do cafeeiro.
solo associados à fertilização causam modificações benéficas na porosidade

do solo com duração de pelo menos cinco anos.
Na entrelinha do Cambissolo, as alterações na porosidade foram
menos significativas (Figura 12a e e). Porém, foi observado aumento da
macroporosidade (> 145 µme 145-73 µm, segundo Bullock et aL, 1985)
Tópicos Ci. Solo. J0:70- 1'10. 20 19

100 Geraldo Cásor de Olive ira et a i.
logo após a implantação e O estabelecimento da braquiária até um ano

e meio; contudo aos três anos e meio, as condições se aproximavam da
condição natural. Diferentemente do que foi observado na linha, houve
redução da porosidade total na entrelinha, o que deve estar associado ao
efeito do tráfego de máquinas (Silva, 2017).
Nas áreas de Latossolo em geral (Figura 12b e d), 0 preparo do solo na
linha de plantio leva à redução dos macroporos e ao aumento dos microporos
(< 0,2 µm, segundo Bullock et ai. , 1985) no período de seis meses até
cinco anos apôs a implantação da lavoura, comparada à área natural,
principalmente em 0-0,20 m, mas também em 0,20-0,40 m. Apesar de essa
ação do sistema de manejo sob a porosidade poder ser entendida em um
primeiro momento como negativa, isso não foi observado, pois Silva et ai.
(2012) e Serafim et ai. (2013a,b) não encontraram redução significativa
na qualidade física do solo após dois anos da adoção do manejo. Pelo
contrário, após dois anos, Serafim et ai. (2013a,b) observaram presença
de raízes finas do cafeeiro de até 2,0 m de profundidade no Latossolo e
no Cambissolo.
Na entrelinha, assim como ocorre no Cambissolo, há redução da
porosidade total do solo, sendo a macroporosidade mais afetada, sobretudo na
profundidade de 0-0,20 m. Em 0,20-0,40 m, a macroporosidade (145-73 µm)
aumenta a partir de um ano e meio da implantação (Figura 12b e d),
o que pode indicar o efeito do sistema radicular da braquiária atuando no
sentido de melhorar a agregação e a porosidade do solo, tal como concluído
por Calonego et ai. (2011 ), após dois anos de. cultivo de braquiária em
consórcio com o milho.
Os mesoporos (73-0,2 µm, segundo Bullock et ai., 1985) também são
aumentados em relação à condição natural, principalmente na linha de
cultivo, e a partir de três anos e meio da adoção do sistema de manejo
(Figura 12b e d). Esses resultados são de grande importância, uma vez
que os Latossolos oxídicos possuem comportamento bimodal, ou seja,
grande volume de macro e microporos e pouco volume de mesoporos
(Carducci et ai., 2011 ). O incremento de mesoporos favorece, além da
disponibilização de água, também o crescimento de raízes finas responsáveis
pela absorção de água (Carducci et ai., 2015).
Comparando a ação do sistema de manejo na linha de cultivo nos
dois solos, em síntese, pode-se destacar o aumento de macroporos no
Cambissolo e o aumento de mesoporos tanto no Cambissolo quanto no
Latossolo. Particularmente no Latossolo, considerando sua baixa capacidade
natural em disponibilizar água para as plantas, 0 resultado apresentado
Tópicos Cí. Solo, 10:70-140, 2019

Mclho1fo físico-hídrico do mnbienle rnc.licuk1r elo cafeeiro em cone.lições de... 1O1
na figura 12 deve ser considerado como expressiva ou substancialmente

benéfico.
Capacidade dos solos em disponibilizar água (CAD)
A ação do manejo promove alterações muito diferentes na CAD do

Cambissolo e do Latossolo ao longo dos anos (Figura 13). Na camada
0-0,20 m, em áreas de Cambissolo, houve um incremento na CAD de
quase 80 % logo no início da adoção do sistema . Com o passar dos
anos, esse aumento se manteve, chegando a 65 % depois de um ano
e meio e a 27 % aos três anos e meio, em relação à área de Cerrado
nativo (Figura 13a). Esses resultados são muito importantes, uma vez que
esses solos são considerados marginais para a produção agrícola, por
apresentarem muitas limitações físicas relatadas anteriormente. No entanto,
aos cinco anos, houve decréscimo na CAD (cerca de 20 %), o que pode ser
consequência do processo de consolidação do solo e de rearranjo interno
da estrutura ao longo dos anos, por causa dos ciclos de umedecimento
e secagem (Silva, 2017). Em relação à camada superficial do Latossolo,
observa-se que, logo após a realização do preparo do solo, em razão do
revolvimento intenso, houve uma redução dos valores de CAD (1 O %),
0 0-0,20 m 0.20 - 0,40 m

% de incremento ou decréscimo
-40 -20 o 20 40 60 80 100 -40 -20 O 20 40 60 80 100
.... 0,5
C0
:::, e:
o
> 1,5
~
C0
'O 3,5
Q)
'O aCX
C0 5
32 =- LVd
Figura 13. Incremento ou decréscimo (%) da capacidade de água disponível

do solo em Cambissolo Háplico Tb distrófico (Típico e Latossólico) e em
Latossolo Vermelho distrófico oxídico, em função do tempo, sob manejo
descrito em Serafim et ai. (2011), em relação ao Cerrado da região sob
mesma classe de solo na camada 0-0,20 m (a) e na camada 0,20-0,40 m (b).
* Dados extraídos de Serafim et ai. (2013a) e Silva (2017). Os valores
comparados dentro de uma mesma classe de solo se referem a unidades
pedológicas semelhantes. Os números 0,5, 1,5, 3,5 e 5 indicam a idade
da lavoura na ocasião da amostragem em anos. Em todos os manejas,
houve adição superficial de 28 Mg ha·1 de gesso além das correções
iniciais do solo.
Tópicos Ci. Solo, 10:70- 140, 201 9

102 Gc,nldo C~s,u de Oliveirn oi nl.
mas. a partir de um ano e meio, as alterações não foram expressivas.

Resultados expressivos e benéficos foram encontrados na camada de
0,20-0,40 m do Latossolo com o passar dos anos (Figura 13b).
Em relação à camada de 0-0.40 m, observa-se que. mesmo após cinco
anos do preparo do solo, ainda houve incremento da CAD nas áreas de
Cambissolo. Foi observado aumento de 69 % após seis meses do preparo 1
54 % entre um ano e meio e três anos e meio, e 8 % aos cinco anos.

No Latossolo, apesar do pequeno decréscimo no início da implantação do
sistema (6 %), observou-se aumento da CAD a partir de um ano e meio
(3 %), sendo potencializado com o passar dos anos, chegando a 21 % aos
cinco anos. Esses resultados são de grande importância para o uso eficiente
da água na agricultura, uma vez que, mesmo sendo muito eficientes na
drenagem interna, os Latossolos apresentaram baixa disponibilidade de água
para as plantas nas camadas subsuperficiais (Silva et ai., 2014).
Intervalo hídrico ótimo (IHO)
Além da limitação por déficit hídrico, as plantas podem experimentar

limitações por deficiência de aeração e/ou excessiva resistência mecânica
à penetração das raízes. Essas condições podem ser avaliadas ao mesmo
tempo utilizando a ferramenta intervalo hídrico ótimo (IHO), a qual permite
identificar se há limitações mais restritivas às plantas quanto à porosidade
mínima de aeração (PA) e/ou à resistência à penetração (RP) em relação
à CAD (Silva et ai., 1994). Como a planta reduz sua atividade transpirativa
máxima antes de a umidade do solo atingir o ponto de murcha permanente
(PMP), Silva et ai. (2015a) propuseram o uso da umidade crítica (8*, m3 m.J)
em substituição ao PMP como propriedade mais eficaz para diagnosticar a
faixa de umidade do solo, em que as limitações físicas ao crescimento das
plantas são mínimas. Após um ano e meio da implantação do sistema de
manejo, para o Latossolo não foram verificadas sérias limitações por PA e RP
(Figura 14a), o que indica que a limitação por déficit hídrico foi a mais severa
ao crescimento das plantas. O IHO inclusive aumentou com o manejo até a
densidade do solo de 1,1 Mg m·3 (Figura 14b). Silva et ai. (2015a) concluíram
também que a entrelinha do cafeeiro mantida descoberta apresentou IHO
menor, comparada com a entrelinha com cultivo de braquiária em razão da
limitação por RP.
Após cinco anos de manejo, Serafim et ai. (2013c) avaliaram o IHO
em Latossolo e Cambissolo, encontrando melhor qualidade física do solo
comparado ao que foi observado no estudo de Silva et ai. (2015a), que
avaliou o Latossolo após dois anos depois da implantação. Observa-se nas
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

Melhoria físico-hftl rictl do nmbicnte radiculnr do cafeeiro em cond lçôe!'t de... 103
@ o CC ô. PMP • PA ®
A RP o e· -te IHO -1Ho·po.s
0,7 •• ••• CAD
,., 0,2
1
0,6
..,E
E 0,5
ô 0,15
õli) 0,4
o
"O
0,3 0,1
Q)
"O
ro
"O
.E 0,2
0,05
::::>
0,1
o o
0,70 0,80 0,90 1,00 1, 10 1,20 0,70 0,80 0,90 1,00 1.10 1,20
Densidade do solo, Mg m-3
Figura 14. Variação da umidade do solo (m3 m-3) na capacidade de campo (CC),
no ponto de murcha permanente (PMP), na porosidade mínima de aeração
de 0,10 m 3m.J (PA), na resistência à penetração limitante de 3 MPa (RP) e na
umidade critica para fator de depleção de água (p) de 0,5 (9*) (a); e variação
da capacidade de água disponível (CAD), intervalo hídrico ótimo (IHO) e
intervalo hídrico ótimo calculado com a e• para p de 0,5 (IHO"' p 0,5 (b)),
em função da variação de densidade do solo encontrada na lavoura de
cafeeiro com um ano e meio em Latossolo Vermelho distrófico muito
argiloso oxídico-gibbsítico na profundidade de 0-0,70 m, sob sistema de
manejo descrito em Serafim et ai. (2011 ). IC representa o intervalo de
confiança de 95 % para a densidade do solo.
Fonte: adaptada de Silva et ai. (2015a).
figuras 15 e 16 que não houve limitação por PA ou RP nos dois solos, tanto
em superfície (0-0,05 m) como em subsuperfície (0,75-0,80 m) em avaliação
realizada na linha de plantio. Portanto, desde a implantação até os cinco
anos, o condicionamento físico do solo se manteve, demonstrando a eficiência
do sistema de manejo ao longo dos anos, o que pode ser muito útil para a
sustentabilidade da produção. Contudo, na entrelinha, o Cambissolo apresentou
limitações de PA e RP, concordando com o observado na figura 12a e e
para distribuição de poros por tamanho. Essas limitações ajudam a explicar
o caráter marginal desses solos e a necessidade de intervenção mecânica
neles.
Monitoramento de água no solo
Tão importante quanto conhecer o potencial do solo em disponibilizar

água para as plantas, expresso pela CAD ou pelo IHO, é conhecer o
Tóp icos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

104 Gcrnlclo César ele Ollvclrn c l JI.
o
0,7
oCC 11PMP •PA •RP - IC
CI)
...
~
O· 0,05 m oe
0,6 • • ••• ,-----,
0,5 •••• ◄ •• ......... 11)
lO
N.
:[
11)
O, 4 º º ººººº º º
Oc
, ...
0 0 000 c 00 0 00 1) 00 o co Ili
e àci
Ili
7 0,3- 11)
E ••••• • •• • •• ••••••••••• q li')

"O
.., 0,2 "'1 !!!

••• • • • • • • • • o • :::J
E
ô o., ••" ' ' j ...... e
e
11)
º-~
li)
~ à o
o
0 -1---.'--.-'--.-----.--
0,8 0,85 0,9 0,95 1
~
1,05 --
o
o
"O
C1> 0,7 e
11)
'O 0,75 • 0,80 m
i 0,6 • • •• • •• o
õCI)
BA•7 - 6S ~
o Ê
·e o.s
::>
············ .g BW, G.5 -123
oe
li') - -
~ -!:I
o ~
11)
CI) Ili
o~ ººººººº ºººº
0,3
o o 00000 0 000
Q)
e ...
q li')
co• "O
a,
"O
2 o co
0,2 ' '•' '•
6 º5 BW, 123 • 175 CI)
'0
'6
I oe e
:::J
0,1 11)
ô
0 -r--,--........,,---'----r---,---,
DC 175 - 225•
lO
C\i n:
0,72 0,77 0,82 0,87 0,92 0,97 o
o
C'i
Densidade do solo, Mg m.J
Figura 15. À esquerda: variação da umidade do solo (m3 m.:i) na capacidade de

campo (CC), no ponto de murcha permanente (PMP), na porosidade mínima
de aeração de 0,10 m 3m.:i (PA), na resistência à penetração limitante de
3 MPa (RP), em função da variação de densidade do solo, sob sistema
de manejo descrito em Serafim et ai. (2011), em lavoura de cafeeiro com
cinco anos em Latossolo Vermelho distrófico em 0-0,05 me 0,75-0,80 m
de profundidade. IC representa o intervalo de confiança de 95 % para
a densidade do solo. À direita: representação esquemática do cafeeiro
sob sistema de manejo em que: (A) camada de gesso; (B) leira de terra
na base das plantas; (C) braquiária na entrelinha; e (D) sulco de plantio.
Fonte: adaptada de Serafim ct ai. (2013c).
quanto de água fica armazenada em diferentes profundidades do solo.

O armazenamento é resultante da entrada de água, basicamente precipitação
pluviométrica, e as saldas que se dão por evaporação, drenagem profunda,
escoamento superficial e transpiração. Como a transpiração das plantas e,
portanto, a extração de água do solo pelas raízes são as principais fontes
de alteração da água armazenada no solo, sobretudo em períodos sem
ou com baixa precipitação pluvial, pode-se, por meio do monitoramento da
umidade do solo, inferir a absorção de água no perfil do solo (Silva et ai.
2009; Santos el ai. 2014 ; Silva et ai. 2015b). Na figura 17, é apresentado
o monitoramento de umidade do solo realizado em duas épocas, estação
Tó picos Ci. Solo, J0:70- 1'10, 201 9

Mclho,io ííslco-hícJric.., tio ambiente rndiculm do rníeciro em condiçõas de... 105
o CC A PMP • PI\ , RP - IC o
0,7
O• 0,05 m .,,o -
~
o, ........ ...... e:
ro
I
0,5-
0,4
...... lO
c-J
lO
.!9
e:
ro
º º º ºº ººº ºº ººº º ºººººº º
<O
1 0,3 .,, •• , ••••• • • , ••• • , ••

E O2 • • • • •''
, q
oe:
ro
....
óõ.
(O
"C
~
"
E O' 1
o-
õ
'
... •• • • • •
, ,A•••
0-t--r-r-'--.----..-'--~~-
oe:
ro
lO
lO
(") .3
ó<
~ 0,8 0,85 0,9 0,95 1 1,05 1,1 1,15 o o
"O
ó
0> 0,7 0,75 - 0,80 m o
e:
"O
{g 0,6 • • • • • •••• o AP0 - 13
ro I
!
lO
0,5 • • • •. • • • • • • .,,
O 9j 13 - 26 ó
lO
N
-~
O Bc26 - 38 o U1 ro
o º ººº "C e: o "C
0,4 u, C38 - 59 ro o a.,
Q)
o c:o
0,3
eo .... • "C
ro
.,, o~
-o~ CR59•
o
e:
"C
e:
I ro .2
o
0,1 lO
à:
C'i
lO
0-'----------'--.!--- co_
0,8 0,85 0,9 0,95 1 1,05 1,1 1,15 ....
Densidade do solo, Mg m-:i
Figura 16. À esquerda: variação da umidade do solo (m3 m.J) na capacidade de

campo (CC), no ponto de murcha permanente (PMP), na porosidade mínima
de aeração de O, 1O m 3m..J (PA), na resistência à penetração limitante de
3 MPa (RP), em função da variação de densidade do solo, sob sistema
de manejo descrito em Serafim et ai. (2011), em lavoura de cafeeiro com
cinco anos em Cambissolo Háplico Tb distrófico na profundidade entre
0-0,05 me 0,75-0,80 m. IC representa o intervalo de confiança de 95 % para
a densidade do solo. À direita: representação esquemática do cafeeiro
sob sistema de manejo em que: (A) camada de gesso; (B) leira de terra
na base das plantas; (C) braquiária na entrelinha; e (D) sulco de plantio.
Fonte: adaptada de Serafim et ai. (2013c).
seca (Figura 17a) e chuvosa , ao longo do perfil de Latossolo e Cambissolo

cultivado com cafeeiro em idades crescentes sob o sistema de manejo
descrito em Serafim et ai. (2011 ).
De maneira geral, para todos os solos estudados, a umidade do solo no
perfil apresenta gradiente crescente com a profundidade (Figura 17a e b),
salientando menor umidade na camada de 0,80 m e que a umidade a '1,2 m
não diferiu significativamente daquela encontrada a 1 ,60 m (Serafim et ai. ,
2013b). Assim, foi demonstrado que o efeito do peííodo seco é mais
pronunciado até a profundidade de 0,80 m (Figura 17a), alertando para
a necessidade de crescimento das raízes abaixo dessa profundidade
(Carducci et ai., 2014a). De qualquer forma, mesmo na estaç~o cl1uvosa
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

106
0) Agosto/2008 ® Fevorolro/2009
Umldado do oolo, g g-•
O 0,20 0,25 0,30 0,35 0.40 0.45 0,50
0 · --1 r------'--.L- -'--,___,
o- 0.20 0,2s
11_ 1 _ o.3o
__.___o,3G
,_ º·"º
,_0.4G
. _ o.rio
'
0,2 · - LVd0-& • 1.1

' /
0.4 CXbdO\• · ~
- LVd, h1JI
E 0,0
Q)
- LVdH •H \
15 0,0 - CXbd,,.. H 1
~ LVct, 1,., J
~ 1,0
.2 LVAcu .,_.,
e
a. 1,2 - LVdU• OJI
1,4 .
1,6 . l
1,8
Figura 17. Umidade do solo (g g·1) na estação seca (a) (agosto/2008) o na

estação chuvosa (b) (fcvcrolro/2009) nas profundidades do 0,2, 0,4, 0,8,
1,2 e 1,6 m em Latossolo do Cerrado do Minas Gerais (LVd o LVAc) o
em Camblssolo (CXbd), cultivados com cafeeiros de dlforontos Idades
e manejados conforme descrição de Serafim ot ai. (2011 ). Os números
subscritos Indicam a Idade em anos da lavoura durante o porlodo do
anâllses.
Fonto: dados oxtrnldos do Soranm ot oi. (2013b).
(Figura 17b), a umidade do solo é menor até a profundidade de 0,80 m,

sugerindo maior extração de água pelas ralzes nessa camada .
A umidade em Latossolo multo argiloso do Cerrado mineiro (munlclplos
de São Roque de Minas e Vargem Bonita} foi monitorada diariamente
durante o segundo ano do cafeeiro, utilizando sonda de multi-sensores de
capacitância de até 1,0 m de profundidade (Figura 18). Nesse estudo, Silva
(2012) e Silva et ai. (2015b) demonstraram que, nas condições do manejo
aqui descrito, o cafeeiro extraiu a maior quantidade de água da camada
de 0,50 a 0,75 m, sugerindo que a abertura, o revolvimento e a fertilização
do sulco de plantio de até 0,60 m de profundidade foram os dif0roncials,
por facilitarem o desenvolvimento das ralzes nessa camacla (Figura 18a).
Entretanto, considerando os limites de disponibilidade de égua para o planta
entre a capacidade de campo e o ponto de murcha permanente, foi passivei
identificar que, na maior parte do ano, ainda existia oferta de água dlsr onlvol
para as plantas abaixo de 0,75 m, condicionando maior aprofunct rnnonto
das raizes para mitigar o estresse hldrico na planta (Figura 10b). É do so
destacar que, embora tenha sido constatada maior presença cio rnl;,.os no
camada de 0-0,60 m, foi verincada a presençn de ralzes nbolxo do 1,0 m
Tópicos CL Solo, 10 :70-140, 2019

0
-25
-50
-75
-100
® ~
E
u
Q)
"O
"O
e
o
Umidade do solo (% vol.)
-----
2
...
o
a. -25
-50
-75
-100
mar abr mai jun jul ago set out nov dez
- Umidade acima da CC
- Umidade entre CC e PMP
- Umidade abaixo do PMP
Figura 18. Variação contínua da umidade do solo (% em volume) na linha de

plantio (sensor posicionado a 15 cm do tronco do cafeeiro}, em função
da profundidade (0-1,0 m) e do tempo (de 7/03/2010 a 02/12/2010), em
um Latossolo Vermelho distrófico muito argiloso oxídico-gibbsítico com
cafeeiro durante o segundo ano•, sob sistema de manejo descrito em
Serafim et ai. (2011) (a), e variação contínua da disponibilidade de água
para a planta avaliada pela umidade entre a capacidade de campo (CC)
e o ponto de murcha permanente (PMP) (b).
Fonte: adaptada de Silva (2012).
de profundidade, o que deve ter sido fundamental para a sobrevivência

das plantas no período crítico de déficit hídrico. Foi demonstrado em vários
estudos que ralzes que se desenvolvem em profundidade são tão ou mais
eficientes que as superficiais em absorver água e nutrientes (Wiersum, ·1967).
destacando ainda que a água se move passivamente até as ralzes por causa
das diferenças de potencial hidrico entre as camadas profundds e as mais
superficiais do solo (McCulley et ai., 2004 ).
Tópicos Ci. Solo, 10:70- l tlO, 2019

108 Gemido César de Oliveira el al.
A disponibilidade hídrica no solo também foi avaliada por Serafim et ai.

(2013b) até 1,60 m de profundidade em Latossolo e Cambissolo cultivados
com cafeeiros em diferentes idades sob o sistema de manejo descrito por
Serafim et ai. (2011 ). Nesse estudo, foi verificada maior disponibilidade hídrica
para as áreas de Cambissolo cultivadas com cafeeiros com idades variadas
entre seis meses e um ano e meio e entre três anos e meio e quatro anos
e meio, o que pode ser explicado pela estrutura tendendo a blocos, que
favorece o armazenamento de água disponível para as plantas (Figuras 11 a e c
e 12a e c) e retarda a redistribuição de água no perfil (Ottoni-Filho, 2003;
Serafim et ai., 2013b). Foi verificado ainda que a disponibilidade hídrica para a
cultura foi maior nas camadas de 1,20-1,60 m comparada com a camada de
0-0,80 m (Serafim et ai., 2013b), concordando com Silva (2012) e Silva et ai.
(201 Sb), bem como ratificando a necessidade do aprofundamento radicular
abaixo de 0,80 m para mitigação do estresse hídrico.
Como a profundidade de solo explorada pelas raízes é diretamente
proporcional à disponibilidade hídrica (CAD) e considerando as observações
de campo de que as raízes de lavouras convencionais exploram normalmente
uma profundidade de até 0,80 m (Rena e Maestri, 2000), a presença de
raízes de até 1,70 m nas lavouras estudadas por Serafim et ai. (2013b)
assegura aproximadamente duas vezes mais água disponível para as
plantas, caso seja o mesmo solo. No mais, se levar em conta as etapas
do ciclo fenológico do cafeeiro, em que a planta passa por um período
de repouso (Da Matta et ai. , 2007), o sistema radicular profundo, por
causa do sistema conservacionista, retarda o início e encurta o período
total de estresse hídrico na planta (Rena e Maestri, 2000), reduzindo os
efeitos negativos do período de déficit hídrico no solo. Essas observações,
embora não conclusivas, são respaldadas pelas elevadas produtividades
das lavouras manejadas com o sistema conservacionista em questão, com
média de seis anos, de 80 a 100 % superior à média de produtividade
de cafeeiros cultivados na condição de sequeiro na região do Cerrado
(Serafim et ai. 2013a).
Outra avaliação do sistema de manejo descrito por Serafim et ai. (2011)
foi realizada por Silva (2014b) e Silva et ai. (2019), em área experimental de
Latossolo muito argiloso e oxídico no município de São Roque de Minas, Minas
Gerais, com o intuito de comparar o sistema na ausência de gesso adicional
e sem cobertura da braquiária na entrelinha (CV-O) e na presença de gesso
adicionado à superficie, em dosagem de 7 Mg ha·' (G7) e 28 Mg ha- 1(G28),
com presença de braquiária na entrelinha. Os resultados do monitoramento
de umidade do solo em 0,20, 0,60 e 1,0 rn de proíundidade, associados
aos limites críticos de disponibilidade de água definidos por IHO, CC e e·
Tôp1co:. C1 Solo, IU 7U-1'11l, 20 19
calculado com fator de depleção de água mensal, ao longo do segundo ano

do cafeeiro, estão apresentados na figura 19.
Observa-se que, em todos os manejas, a umidade do solo foi menor do
que a umidade crítica na profundidade de 0,20 m, ou seja, a água presente no
solo nessa profundidade não estava disponível para as plantas, ressaltando
a importância do aprofundamento do sistema radicular a fim de mitigar as
consequências desse déficit hídrico. Resultado oposto foi observado a 1,0 m,
no qual a umidade do solo foi maior que a umidade crítica (9*) em todos os
tratamentos, demonstrando que, nessa profundidade, havia um reservatório
de água importante que podia ser acessado nas épocas mais secas do ano
(Silva, 2014b).
Observa-se (Figura 19) que, em todas as profundidades analisadas, o
manejo CV-O foi o que apresentou maior umidade. Dessa forma, sugere-se
0,7 A 140
7 G-7
E 0,6 120
Ê.
o
0,5 100 ê
~ 0,4 - - - - - - - - - -
80 ,[
o
-o 0,3 ~
60 "ã.
::·~····-·--· '_"ºl I..~

~~;-··•l
Q)
40 -~
~ 0,2 ,_....
,
"O
.E 0.1
:J
-~ - - -· 20
o..l-J..L~..___-----,--...--.. ,. _. . .,.,. . -1--'--.. . . .,._ o
abrmai jun jul ago set out novdez abrmai jun jul ago set out novdez
0,7 140
7
E 0,6
G-28 120 == Chuva
Ê. 0,5
100 ê --o-- 0,20 m
o o
-o--0,60 m
~ 0,4 80 1
~ A i ,00 m
o
"O 0,3 60 ·R - - - CC 0,15-0,20 m
"ü - - CC 0,65-0,70 m
Q)
à: ----- e· 0,'15-0,20 m
.......... e· 0,65-0,70 m
Figura 19. Umidade do solo (m 3 m·3 ) nas profundidades de 0,20, 0,60 e 1,0 m
entre 17/04/201 O e 13/11 /201 O, precipitação pluviométrica, capacidade de
campo (CC) e variação da umidade crítica (9*) para cafeeiro, sob manejo
descrito em Serafim et ai. (2011), com aplicação adicional de 28 Mg hrr 1 de
gesso (G-28), 7 Mg h,r 1 do gesso (G-7) o sem adição do gesso e entrelinha
mantida limpa (CV-O) em Latossolo Vem1elho dlstrófico típico multo ílrgiloso
oxídico-glbbsitlco.
Fonto: dados ox1r.1ldoo de SIiva (2014b).
T ó p1cos CI. Solo, 1O.70 - J l\0, ~O 19

11 O Geraldo César de Oliveira et ai.
menor extração de água pelas plantas em profundidade para o CV-O e maior

para o G-7 e o G-28, o que pode ser confim1ado pela maior presença de raízes
finas do cafeeiro na camada de 0,80-0,94 m na ordem G-28 > G-7 > G-0
(14,98, 5,75 e 2,27 %, respectivamente). Tais dados foram quantificados por
Carducci et ai. (2014b) na mesma área e na mesma safra e, possivelmente,
estejam presentes em função dos maiores teores de Ca2+, Mg2+ e K+ trocáveis
na solução do solo, que se mantiveram na faixa acima do valor crítico indicado
para o desenvolvimento do cafeeiro até a profundidade de 0,85 m nos manejas
com gesso adicional (Ramos et ai., 2013). Salienta-se, entretanto, que, nos
manejas G-7 e G-28, a presença de braquiária na entrelinha do cafeeiro
pode implicar maior consumo de água do sistema (Silva, 2014b). Como a
braquiária possui sistema radicular abundante que exporta muita água do
sistema via transpiração, esses dados sugerem um cuidado especial com o
controle da braquiária, particularmente na linha da cultura em que as raízes
do café se concentram, evitando competição não somente por água, mas
também por nutrientes, tomando cuidado especial com o método de controle
a ser utilizado (Alcântara et ai., 2009).
Para validar a hipótese de mitigação do déficit hídrico pelo uso de água
em profundidade, Silva (2014b) avaliou o potencial hídrico foliar do cafeeiro
que atingiu a condição mais crítica no final de agosto (CV-O = -1 ,26 MPa;
= =
G-7 -1,08 MPa; G-28 -1 ,16 MPa), valores que estão situados abaixo do
crítico indicador de estresse hídrico que leva à redução da produção que se
situa a partir de -1,8 a -2,5 MPa (Guerra et ai. , 2005; Soares et ai., 2005;
Silva et ai. , 2009). A produtividade das lavouras nas três primeiras safras
foi diferenciada entre os manejos, com CV-O produzindo mais em 2011 ,
enquanto G-7 e G-28 produziram mais em 2012, contudo não houve diferença
estatística quando avaliada a média das três primeiras safras (Silva, 2014b).
Com relação à competição por água entre o cafeeiro e a braquiária no
período mais seco, entre julho e outubro, no tratamento G-28 observou-se
menos água armazenada em relação ao CV-O, particularmente nos primeiros
0,60 m de profundidade (Figura 19). Salienta-se, entretanto, que a ocorrência
de competição entre as plantas foi minimizada, tendo em vista que O cafeeiro
não apresenta potencial llídrico foliar critico em nenhum dos tratamentos
estudados.
Em síntese, concordando com as observações de Silva (2012) e
Serafim et ai. (2013b), Silva (2014b) verificou em seu estudo um maior uso
de água armazenada na profundidade de 1,0 m para ambos os manejas
com gesso _adicional (G-28 e G-7), sem apresentar vantagens para a maior
dosagem. E preciso salientar, no entanto, que o monitoramento de água foi
realizado em área com plantas de dois anos de idade. Plantas de m<1ior porte
·1óplros C, Sul<>, 10.'/U- 1'10, 201 9

apresentam mais exigência de água, carecendo possivelmente de maior

crescimento radicular do cafeeiro para mitigar possíveis estresses hídricos.
Enraizamento, crescimento e produtividade em

resposta ao manejo do solo
O sistema radicular das plantas apresenta complexidade e está

interconectado, obedecendo a um padrão variável de distribuição no espaço
horizontal e vertical do solo. Associadas a essas variações, as condições
edafoclimáticas em diferentes escalas de amostragem atuam no limiar de
onde o ambiente solo controla a distribuição espacial das raízes, e estas, por
sua vez, modificam a estruturação do solo (Kaestner et ai., 2006; Brasil et ai.,
2007).
Nesse sentido, o conhecimento do complexo sistema formado entre raízes
e estrutura do solo se torna imprescindível quando se busca incrementar a
produção agrícola (Lynch et ai., 2007). Assim, raízes abundantes, profundas
e bem ramificadas influenciam positivamente as atividades fisiológicas da
cultura (Rena e Guimarães, 2000). As observações que contemplam o estudo
de raízes devem se ater à descrição morfológica do sistema radicular como
um todo, às variações que ele sofre sob influência dos fatores ambientais
e à distribuição da rede de raízes ao longo do perfil, além da identificação
das áreas de absorção (Carducci et ai. , 2014a).
O estudo de raízes é muito oneroso e exige dedicação e perícia dos
envolvidos. Quando se trata de culturas perenes, corno o cafeeiro, a dificuldade
aumenta, pois é necessário que haja validação do estudo em maiores
profundidades, o que promove, ainda, mudança de técnicas de avaliação.
De acordo com Brasil et ai. (2007), o maior entrave à avaliaç8o das raize~
de qualquer cultura é a metodologia, justamente pela inacessibilidade dêls
raízes que se situam em meio opaco de alta variabilidade espacial, como o
solo (Carducci et ai., 2015), e alta complexidade morfológica tridimensional
(Tracy et ai. , 2015), o que justifica a carência de dados cien tí ficos d
parâmetros radiculares e da interação solo-raiz.
Entre as técnicas utilizadas, destaca-se como a mais promissora a nnálise
de imagens 20 e 30 (tomografia de raios X), associada á consl1 u\:ao de
mapas de superfície do perfil, que visam elimint1r subjetividades dos métodos
clássicos e aumentar o poder de predição das van~veis analisadas pelo
aumento da resolução espacial (l<aestner et ai. , 2006; Mairho fer el ai. . 20 12;
Carducci, et ai., 20 15; Tracy et éll., 201 5; Silva ol ai. , 20 16b; Ba,bosR, 20 18).
Destaca-se também a técnica dos modelos de crescimento rndicul3r que
T c'.ipir os ('j Solo, l(J: 70-1t1 O. 201 9

11 2 Geraldo César <le Oliveira ct ai.
envolve parâmetros mecânicos e hidricos do solo, genótipo da planta e clima

(Moraes et ai., 2018).
Os atributos radiculares determinados nos diferentes estudos variam desde
a densidade radicular, a massa seca de raízes , o número de raízes até os
morfológicos, como comprimento, diâmetro (0), área de superfície, volume,
interceptas e comprimento de eixos radiculares, obtidos por imagens digitais.
A aquisição dessas informações está atrelada a interesses específicos da
experimentação, por exemplo, o comprimento de raízes é o atributo morfológico
de maior importância para os estudos da arquitetura e da dinâmica radicular
(Brasil et ai., 2007: Moraes et ai., 2018).
Por outro lado, a densidade de raízes, obtida pelos métodos de tradagem
ou de coleta de monólitos, subestima a quantificação das raízes finas que
são eficientes em absorção de água e aquisição de nutrientes (Jesus et ai.,
2006; Brasil et ai., 2007). Ao coletar blocos de solo em diferentes posições
de amostragem e profundidades para determinação de densidade radicular,
Motta et ai. (2006) verificaram que o manejo da adubação (NPK) utilizada nos
cafeeiros e o local de aplicação influenciam significativamente a distribuição
radicular, especialmente das raízes finas que contribuem com 97 ,8 % do
comprimento radicular nos primeiros 0,20 m de solo no dossel da planta.
Modificações associadas ao desenvolvimento do sistema radicular são
observadas de acordo com a espécie, a variedade dentro da espécie e a
combinação de enxertia, além da umidade do solo e da fertilidaue (Franco
e lnforzato, 1946; Ronchi et ai., 2015).
Nutman (1933) verificou que as raízes são muito moldáveis e variam
em função das interações entre as características genéticas da plunta e das
condições ambientais em que a planta está instalada, ou seja, o ambiente
físico ao redor das raízes. Sendo assim, a estrutura e a textura do solo, por
exemplo, coordenam a organização do espaço poroso , que é o local de
crescimento das raízes e o responsável pela difusão de gases, dinâmica da
água, temperatura e resistência mecânica. Gao et ai. (2016) sugerem queª
penetração de raízes em camadas mais profundas está relacionada à red_e
de poros existentes e que o tipo de manejo dado ao solo cultivado é mais
importante do que o genótipo quando se lrata de profundidade alcançada
por raízes. Assim, limitação fí sica, como elevada densidade de solo, reduz
a taxa de alongamento mais do que o estresse hídrico sozinho, assim corno
alongamento radicular é frequentemente limitado pela força impeditiva do
0
solo (Taylor e Ratliff 1969; Bengough et ai. , 2006; Valentine et ai., 201 z).
Em revisão acerca do crescimento radicular e da estrutura do solo, Jin et ai.
(Z013) consideraram que o ângulo no qual a raiz tenta penetrar no solo,ª
Tópicos Ci. Solo. l O: 70-140, 2019

Melhoria físico-hídrica do ambiente radicular do cafeeiro em condições de... l 13
rigidez radicular e a resistência do solo a ser penetrado são os fatores que

determinam a penetração da raiz no meio edáfico.
No que diz respeito ao controle da umidade, a capacidade de água
disponível é um fator crítico no desenvolvimento radicular, uma vez que é
principalmente na secagem do solo que as restrições mecânicas se manifestam,
limitando o alongamento das raízes (Jin et ai., 2013). Assim, quando mudas
de Coffea canephora são submetidas ao estresse hídrico, aquelas que
apresentam maior desenvolvimento da rede radicular (comprimento de raízes
36 % maior que plantas pouco tolerantes) suportam por mais tempo a condição
de baixa umidade no solo. Esse fato está relacionado à maior profundidade de
exploração das raízes no ambiente solo, combinado a fatores bioquímicos e
controle estomático na transpiração das plantas tolerantes (Silva et ai., 201 O).
A absorção de água e a aquisição de nutrientes em maiores profundidades
também foram relatados por Jesus et ai. (2006) em mudas de enxertia/
estaquia de cafeeiro do tipo arábica, as quais apresentaram em torno de
98 % do seu sistema radicular formado por raízes finas mais compridas.
Já no cafeeiro da variedade conilon com sete anos de idade cultivado em
Latossolo Vermelho-Amarelo de textura média dos Tabuleiros Costeiros, no
município de São Mateus, Espírito Santo, Souza et ai. (2018) verificaram que
o manejo correto da irrigação por gotejamento, com formação de bulbo úmido
de até 0,30 m, promoveu melhor ramificação do sistema radicular, porém
67,4 % do volume de raiz e 68 % de área superficial ficaram concentrados
nas primeiras camadas de solo. Esse fato corrobora o que foi encontrado
por Barreto et ai. (2006), que também verificaram melhor desenvolvimento
de raízes de até 0,30 m de profundidade. Salienta-se que a oferta constante
de água ao solo pode causar retração do crescimento radicular do cafeeiro e
limitar sua ramificação justamente nas camadas com maior umidade (Rena
e Guimarães, 2000).
o estudo de arranjos populacionais de plantio é necessário para detem11nar
maiores rendimentos de grãos de café e maximizar a produção e o uso de
recursos naturais Além disso, o espaçamento adotado entre plantas influencia
o desenvolvimento radicular (Sakai et ai., 2015). Ronchi et ai (20 15), ao
avaliarem o sistema radicular de cafeeiros do tipo arábica (menos que quatro
anos e meio de cultivo) cultivados em Latossolo Vermelho-Amarelo argiloso em
diferentes espaçamentos entre plantas na linha de cultivo (sistema adensado),
averiguaram que, com a redução do espaçamento, houve melhorias dos
atributos morfológicos das raízes, como. comprimento, volume e árcQ
superficial total de raízes por volume de solo, sem alteração do comprimento,
e superíície especííica de ralzes, embora estas estivessem concentradas na
TóplCO!> e,. Sc:.,lo, Jo.70-JilO, ~() J 'J

114 Geraldo César de Oliveira el ai.
camada mais superficial do solo na maioria dos espaçamentos avaliados (0,4,

0,5, 0,6, 0,7 e 0,8 m). Os autores ressaltam que a distribuição ainda pode
ser alterada por serem cafeeiros ainda considerados jovens. Isso confirma o
relato de Franco e lnforzato (1946), no qual, após vasta avaliação de sistemas
radiculares de cafeeiros em várias classes de solo em São Paulo, concluíram
que não se pode falar em um sistema radicular típico do cafeeiro, mas sim
das suas raízes em determinada classe de solo, pois os atributos físicos
e químicos do meio edáfico modificam a distribuição espacial das raízes.
Mesmo em solos idênticos, condições locais e manejo do solo podem alterar
a configuração da rede radicular, como observado também nos trabalhos de
Carducci et ai. (2015), Barbosa (2018) e Jesus et ai. (2006).
Com relação à alteração do ambiente radicular promovida pela adição
de condicionadores de solo, Ramos et ai. (201 O) verificaram que mudas
de Coffea arabica, quando em contato com gesso agrícola (até 15 kg m·3),
apresentam maior comprimento de raiz por causa da ação nos processos
de divisão celular e elongação promovidos pelo cálcio trocável.
Barbosa (2018) verificou que o preparo de sulco profundo (0,60 m),
aliado ao uso de cobertura plástica e de fertilizante organomineral. além da
associação desses dois condicionadores em Argissolo Vermelho-Amarelo,
é eficaz em promover melhor distribuição do sistema radicular de cafeeiros
recém-implantados (um e dois anos), resultando em uso mais eficiente de
água em anos de déficit hídrico superior a 400 mm na região de estudo.
A associação das técnicas (organomineral mais cobertura plástica) culmina
em melhor distribuição e maior volume de raízes até os 0,45 m do perfil do
solo (Figuras 20 e 21 ). A autora atribui tais resultados ao aumento de matéria
orgânica pelo fertilizante organomineral, reduzindo a densidade do solo em
função do aumento na porosidade total, e à umidade do solo, que, associada
à diminuição da evaporação do solo, promovida pela cobertura plástica.
aumenta a disponibilidade de água para as plantas , 0 que desencadeia
respostas ao crescimento radicular do cafeeiro em estudo. Houve também
a constatação do aumento da relação raizes fin as/ralzes médias com a
adoção desses condicionadores no manejo do solo, inferindo melhorias na
absorção de água pelas plantas (Figura 22).
Ao realizar estudo com maior nlvel de detalhamento elas ralzes, Nutman
(1933) identificou e classificou os componentes da rede radicular de caíeeiros
em diversas classes de solo na África Inglesa. Segundo esse autor, raízes con1
diâmetro maior que 3 mm sào denominadas ralzes permanentes principc1is e
subdividem-se em: ralzes pivotantes, axiais (verticais, em nllrnero ele 4 a O),
verticais (que, primeiramente, cr~scem em várias direções e, posteriorr110nte,
alinham -se verticalmente), laterais e.te placa superficial (paralelas à superflcj0)
l upl O!> e, Solu. J()·7U-1'llJ. ~UJ9

~
~
~
~ ~
t:-
n -=-
gi Volume da raiz. mm3
9 ~
:S..'\l: :ln;) l .:\.'\:I 0
-- coo- M (201-4) M.M (2014) M2 (201-!) O 2~~4)

? (l_i:;!; •
~l~
=-
.;:,. C,~5-
c....~- :.
9 ~-
1\:)
Q.3.:\ ...
o
IC E ,~ -
:l_~ .. :,
=:;.
ô O.&S·
-o ~~
C:) O.S S·
-o o.s,-
=õ
§ 0..00 ·
M (2015) MM (2015) MZ {201 5) O (2015) O'• '20~S)
e ~~=
C.. C.,15·
=-
~ ·
0.25·
Q,::SO·
0.55 4
Q.~ -
0.&S·
-:=-
0.$)· .,
c.55 · ~
0.6.3 .
<::,f
,<:.
<::,· óf' of ...<::,
<:,· of orf ,<::,
<::,· ~ af'
,..a
<::,· <:,f c:,cf ç;,":<::, r::,'?' r::,i' <:,~<:; ,:;? ,:,r:f' ,r:.
<::,· ,;l af' ~
<::,·
~ ~~
,;')·
,~..
~
~
~ •
~
O•'"'
,":>
<::, ~-.?
Oistãncia, m
e..
Figura 20. Mapas de distribuição espacial do volume de raízes variando em função do manejo ao final do primeiro ano {2014) e -,
<"
~
_.,
segundo ano (2015) de desenvolvimento do cafeeiro. Tratamentos: M = mineral; MM= mineral+ mulching: MZ = mineral ~
+ zeólita; O = orgânico e OM = orgânico + mulching. ~
Fonte: adaptada de Barbosa (2018).
v"I
~
o-
"2.
-......
o
n
"'
°'
Q Número de raízes
(/)
o 20 15 'º S O
9
-
9
0,00 ·
O.OS·
M (2014) MM (2014) MZ (2014) O (2014) 0~((211.~)
-.
-..J o.,o -
o 0,15 -
A 0.20 -
o 025 •
N)
0,30 ·
-
o
....::, 0,45
E o.so -
0.35
o.~
C)
C1)
-,
a.i 0.55 -
~
-o 0.60- o..
CC
::2 o
.::, O (2015) OM (2015) n
-
e: QOO •• lt),
:::::, U>
o
....
0,05
0,10 ...
oi
a. 0,15 • o..
C1)
0.20
0.25 o
0.30 " <:°
lt)
0.35 "
O,.c;>·
0'5 ·
~r
r.i
o..s:, ·
o.s.s - ~
0.60 ~
o~
._()
O· o'f> é .i,
O· o'f'o'f ._é
O· o'f' i ..,r:.
O· o4'of ~
O•
,i:,
cil'
,§>
O·
...r:.
O• ii .._()
O· of' oi' J>
O· ofo~ .._tl
O· of' oi' J>
O• r:,f
Distância, m
Figura 21. Mapas de distribuição espacial do número de raízes variando em função do manejo ao final do primeiro ano (2014)
e segundo ano (2015) de desenvolvimento do cafeeiro. Tratamentos: M = mineral; MM= mineral+ mulching; MZ = mineral
=
+ zeólita; O orgânico e OM orgânico + mulching. =
Fonte: adaptada de Barbosa (2018).
-l
o-
"'Q.
n
e
V' 3::
Q ■ SR RF ■ RM ~
=r
C/l M (2014) 1 [ -
MM (2014)
-... .r- - §.
-
MZ (2014)
o
9
-
0.00 -
O~ ·
0.10 •
-~. i ~
. 1
71 '• • . 0(2014)
- ~.r--1 ; ~ ~·- ~
ÕM (20 14}
-· ~
-
OI
r;;·~
;:;·
o 0.15·
V : ~
►4 · ~
--..J 0..20 ·
•
~
<?
..... o~ ~
• • 1_
e.:
:;.
A
o
o~
025
,. 1 . , • n
DI
~· • •
0,40 • e.
(',)
o
-
o
I .C
E o.•s·
0.50·
__ ., L_• í DI
3
ai :iss....._
~ 0.60 -
---
e -·- -:e+! .,. 1 i is · -=:,, - "'
1 O"
Cll
-- -------.. r -- ::,
M(=~•
"O - - ,--- - -~-
~ 000-
.....O ~
::,
ct
·
O 10·
o.,s -
MM (2015)
~
---. [~~
MZ (2015)
•
i 1
·.'
O (2015) OM (2015)
- cii"
....
DI
a.
;:;·
e
~ ~
, ~
CJ
0.20 ·
• '1 1 •
..,
f •
•· !~~ -
0~
a.
0,30 o
- 1~ n
0,25
0.,0 -
0~ 5 - • • DI
iti'
.1~
Cll
=.·
.A~. . ...
1
0.50 · :
o.ss-~ o
0Ji0 ' ._C) i, ""' ' ' i, . rr ,o1 1 1a ,a
e;>
,a
Cll
3
J> ()· af C)f ()· a'fa<f' ~
()• f
0 i' <::i· 0fof <::)• a'P' of "º
()• C)fC)f <::,• af af ~
<::)• ofaf <::)• "'f C)•~ of n
o::,
Distância, m "'"' e.
.o
O•
Figura 22. Mapas de distribuição espacial do diâmetro por classe de raízes variando em função do manejo ao final do primeiro Cll
VI
ano (2014) e segundo ano (2015) de desenvolvimento do cafeeiro. Classes de raízes: ~ 1 mm são raízes finas (RF); e.
Cll
1 < 0 ~ 3 mm são raízes médias (RM); Sem raiz (SR). Tratamentos: M mineral; MM = mineral + mulching; MZ mineral = =
=
+ zeólita; O orgânico e OM orgânico + mulching. =
Fonle: adaptada de Barbosa (2018).
,.....
-....J
118 Gera ldo Cé~r cJe Oliveira e t ili.
e laterais sem placa superficial (mais profundas e uniformes). As raízes entre

3 e 1 mm são suportes das absorventes (permanentes secundárias), e as
menores que 1 mm são as absorventes (são curtas, delgadas, esbranquiçadas
e com pelos radiculares).
Nesse mesmo estudo, verificou-se também que as principais características
morfofisiológicas do sistema radicular do cafeeiro complementam seu
desenvolvimento após seis anos do plantio e que a maior fração do sistema
radicular do cafeeiro é composta de raízes permanentes primárias (0 > 3 mm),
que são as principais estruturas do sistema. Entretanto, a maior concentração
de raízes suportes das absorventes e as próprias absorventes, nas condições
estudadas. encontravam-se abaixo de 0,30 m de profundidade e diminuíam
do centro da copa para a periferia (Rena e Guimarães, 2000).
Com base na classificação das raízes propostas por Nutman (1933),
alguns trabalhos (Carducci et ai., 2014b, 2015; Silva et ai., 2016b) procuraram
avaliar a interação entre raízes e estrutura do solo no sistema de manejo
com multipráticas de conservação do solo, descrito por Serafim et ai. (2011 ),
com vistas a potencializar o desempenho radicular do cafeeiro por meio do
uso eficiente da água e nutrientes distribuídos ao longo do perfil do solo.
Em sua primeira investigação, Carducci et ai. (2014c) mostraram a
influência da estrutura ou sua modificação no referido sistema, bem como
a influência do próprio manejo no desenvolvimento de raízes de cafeeiros
com idades variáveis (de três anos e meio a seis anos) em Latossolos
muito argilosos de mineralogia caulinítica e gibbsitica. Com o aumento do
volume de poros do solo, ocorreu o incremento em comprimento do sistema
radicular(> 2.000 mm), de forma homogênea e em profundidade no Latossolo
gibbsítico, com predomínio de maior número de raízes grossas (0 > 3 mm)
concentradas até 0,34 m de profundidade e de raízes finas (0 < 1 mm) em
maior profundidade (> 0,80 m) no solo caulinítico (Figura 23).
Por outro lado, ao avaliar as raízes de cafeeiro do tipo arábica (menos
que três anos e meio de implantação) nesse mesmo sistema de manejo
com três doses distintas de gesso (O, 7 e 28 Mg ha· 1), Carducci et ai.
(2015) verificaram que o sistema radicular completo ultrapassou a camada
de 0,80 m de profundidade preconizada em literatura como a capacidade
máxima de aprofundamento do sistema radicular de cafeeiros maduros (Rena
e Guimarães, 2000).
As doses crescentes de gesso favorecem o desenvolvimento de ralzes
finas que são eficientes na absorção de água, e a maior dose de gesso
1
(28 Mg ha· ) promove homogeneização na distribuição espacial do sistema
radicular na direção vertical do perfil do solo. Entretanto, é importante destacar
Tó picos Ci Solo, J0 :70-140. 20 19

Me lho ria físico-hídrica do a mbiente radicular do cafee iro em condições de... 119
0,20-0,34 m 0,80-0 ,94 m 1,50-1,64 m

400
-LVd
· • · LVAd
1 300
(1)
o
....
o
a. 200
V,
o
"O
Q)
5 100 1-
'
~ ' . '
'
' 1- -·- -
o
2 4 6 2 4 6 2 4 6
Diâmetro de poros, mm
Latossolo Gibbsltico Latossolo Caulinltico
o
0,3
o o
0,6
500
1000
0 ,9
1000
2000
1,2 1500
3000
2000
1,5
O 0,2 0,4 0,6 O 0,2 0,4 0,6
Figura 23. Distribuição de poros do Latossolo gibbsítico (LVd) e Latossolo

caulinítico (LVAd) e os mapas de distribuição espacial do sistema radicular
do cafeeiro (comprimento: mm) no sistema de manejo em estudo.
Fonte: adaptada de Carduccl et ai. (2014c).
novamente que o gesso não é incorporado ao solo, e sim adicionado em

superfície à linha de plantio para receber uma camada espessa de solo mais
resíduos vegetais oriundos da entrelinha (± 0,50 m), formando, assim, um
reservatório que libera gradualmente cálcio e enxofre trocáveis (Serafim et ai.,
2011, 2013a).
Visando à validação desse sistema de manejo em áreas com cafeeiros
jovens e maduros em Latossolo gibbsítico, Silva et ai. (20º16b) comprovaram
que os cafeeiros jovens (menos que três anos e meio) têm acesso a um maior
volume de macroporos e desenvolvem maior número de raízes absorventes
Tó picos Ci. Solo. 10:70- 140, 2019

120 Geraldo César de Olivcirn el ai.
( < 1 mm de diàmetro ), além de notável crescimento do sistema radicular

abaixo de ·1,0 m de profundidade. No solo com cafeeiro maduro (mais que
seis anos), foi observada nova configuração de poros, sendo encontrados
poros com diâmetro intermediário e distribuição uniforme das raízes nas
direções horizontal e vertical abaixo de 0,9 m de profundidade.
O sistema de manejo com multipráticas conservacionistas, além de mitigar
déficits hidricos pelo incremento no desempenho da rede radicular em grandes
profundidades de cafeeiros com idade variável de três anos e meio a cinco
anos e meio, altera, de forma significativa e benéfica, a estrutura dos solos,
refletindo em altas produtividades. De acordo com Silva et ai. (2017), são
obtidas elevadas produtividades (74 e 75 sacas ha-1 nas safras 2012 e 2014,
respectivamente) em área de Latossolo Vermelho muito argiloso e gibbsítico,
em área experimental e em condição de sequeiro.
As melhorias observadas estão vinculadas à formação de camadas
contrastantes no solo independentemente do tempo de condução da lavoura
sob esse sistema de manejo, com maior variabilidade espacial detectável
em imagens 3D na direção vertical do solo, o que indica a boa conectividade
dos poros ao longo do perfil pelo incremento em biopores, especialmente na
linha de cultivo (ação biológica: raízes e organismos), como também de poros
intermediários responsáveis pela disponibilidade gradual da água às plantas
(Carducci et ai., 2014a,b,c; Silva et ai., 2015, 2016b; Carducci et ai., 2017).
Diante do exposto, por condicionar melhorias na distribuição e maior
alcance em profundidade do sistema radicular do cafeeiro, o sistema de
manejo do solo aqui descrito pode se credenciar como inovador na cafeicultura
de sequeiro, uma vez que tais melhorias potencializam a absorção e o
aproveitamento de água e nutrientes, influenciando diretamente a mitigação
de déficits hídricos e a produtividade das lavouras (Carvalho et ai. , 2008;
Serafim et ai. , 2011 ; Partelli et ai., 2014; Silva et ai., 2017).
Entretanto, ainda é escassa ou inexistente na literatura brasileira e
internacional a relação entre o desenvolvimento radicular ou os sistemas
de manejo e a qualidade de bebida do café, que, quando pertinente, traz
indicativos de produção lotai das lavouras, porém sem informações sobre a
qualidade dos grãos produzidos. Em busca nas bases de dados Scopus e
Web Knowledge, utilizando as palavras-chave "raizes do cafeeiro", "manejo
do solo" e ''qualidade de bebida do café", não foram encontrados trabalhos
publicados com essa temática. A maioria dos trabalhos brasileiros sobre
qualidade de bebida e manejo do solo está em portais de divulgação da cultura
cafeeira (SBicafe, lNOVACAFE,) sendo escassos os trabalhos cienllficos em
bases de abrangência Internacional.
Tópico!> Ci Solo. 10·70- J 40, ~O 19

Me lhoria físico-hídrica d o a mbie nte radicular do cafeeiro em condições de ... 121
Estudos de qualidade de bebida em função do manejo do solo empregam

como experimentação, em alguns casos, o manejo da fertilidade (dosagens
de potássio), o espaçamento de plantio ou a indução de estresse hídrico
na fase de maturação dos frutos, controlados por meio de lâminas de
irrigação para uniformização da florada, como descrito por Silva et ai.
(2002), Carmo et ai. (2016), Silva Neto et ai. (2018) e Caldas et ai. (2018).
Esses autores verificaram que solos mais argilosos, bem drenados e com
recomendação tradicional de adubação resultam em boa qualidade de grãos,
ou seja, em maior número de frutos cereja (fase ideal de maturação dos
frutos), originando uma bebida mole.
Salienta-se que não somente no Cerrado, mas na maioria das regiões
produtoras de café do Brasil, o período seco de maio a setembro é constituído
de um estresse hídrico natural (Matiello, 2006), coincidindo com o período
fenológico de maturação, que pode favorecer a qualidade de bebida. No
entanto, condições de déficit hídrico severas, principalmente nas fases
fenológicas de florescimento e frutificação, podem afetar, de forma negativa,
essa qualidade (Camargo e Camargo, 2001 ). Assim, avanços em pesquisas,
no sentido de priorizar manejes do solo que potencializem a disponibilidade de
água em cultivo de sequeiro, devem ser preconizados, visando não somente
ao aumento de produção, mas também à qualidade dos frutos e do produto
final (a bebida), aumentando sobremaneira a competitividade do produtor
nos mercados interno e externo.
Diagnóstico, predição e mitigação da compactação do

solo em áreas de cafeicultura
A mecanização tem aumentado a capacidade operacional nas lavouras em

todas as fases da cultura cafeeira, proporcionando redução de custos e ganhos
de produtividade, por isso está entre as tecnologias mais usadas na promoção
do desenvolvimento da cafeicultura. Entretanto, se o solo for trafegado ou
manejado de forma incorreta, sua estrutura será alterada, condicionando
o aparecimento da compactação que, dependendo do grau, pode trazer
grandes prejuízos ao desenvolvimento potencial do cafeeiro (Matiello, 1991 ;
Effgen et ai., 2012; Araujo-Junior et ai. , 2011 ). Dos componentes do manejo,
o preparo do solo talvez seja a atividade que mais infiua no comportamento
físico por atuar diretamente na estrutura do solo. Por promover modificações
na densidade do solo e na porosidade, o manejo pode afetar, além da
resistência mecânica ao desenvolvimento do sistema radicular da cultura, a
capacidade de retenção de água pelo solo (Silva et ai., 1994 ).
T6 picos Ci. Solo, 10:70-J40, 20 19

122 Geraldo César de Oliveira e! ai.
A compactação do solo é conceito complexo (Camargo e Alleoni,

1997; Dias Junior, 2000; Reichert et ai., 2007), mas basicamente relaciona
deformação volumétrica do solo com as consequentes alterações nas
propriedades físicas e mecânicas do solo, afetando a relação ar-água e,
portanto. a capacidade de infiltração e de armazenamento de água do solo
(Silva, 2018). assim como o fluxo de água, ar e nutrientes. A compactação
também promove aumento na resistência mecânica do solo, o que pode limitar
o desenvolvimento do sistema radicular das plantas (Araujo-Junior et ai.,
2011 ). Dessa forma, a compactação é de difícil mensuração, pois os danos
advindos da mudança estrutural no solo são muito variáveis. De qualquer
forma, ela é fenômeno de abrangência mundial e tem se tornado um dos
principais problemas relacionados à queda de produtividade das culturas
(O'Sullivan et ai. , 1999; Horn et ai., 2003), devendo ser diagnosticada
precocemente, o que permitiria a solução ou, pelo menos, a mitigação de
seus prováveis efeitos deletérios.
O manejo do solo nas áreas de cafeicultura normalmente vem sendo
realizado com base em práticas que degradam o solo. Utilizando atributos
físicos do solo no diagnóstico de possível compactação na linha de tráfego
de um trator (LTT), marca Massey Ferguson , modelo 275, e na linha
de tráfego de uma colhedora (LTC), Jacto KTR Advance, em Latossolo
Vermelho-Amarelo na cafeicultura da região do Cerrado mineiro (município
de Patrocínio), Kamimura et ai. (2012) verificaram que as operações
realizadas com o trator promoveram maior degradação comparado à
operação realizada com a colhedora, o que foi confirmado pelo volume
de macroporos na camada de 0-0, 13 m do solo, 40 % menor na LTT em
relação à LTC.
Outro problema relacionado com o processo de degradação estrutural do
solo pode surgir por ocasião do controle de plantas daninhas nas entrelinhas
do cafeeiro. Em estudos dessa natureza, Araujo-Junior et ai. (2008), Araujo-
Junior et ai. (2011) e Pires et ai. (2017) verificaram que o uso constante
de herbicidas pré-emergentes e de grade leve nas entrelinhas da lavoura
promove decréscimos no volume dos poros responsáveis pela infiltração e
pela drenagem da água. Isso acontece porque esses manejas favorecem
a desagregação da camada superficial do solo pela ausência de cobertura
permanente, o que permite o impacto direto das gotas de chuva, condicionando
o aparecimento de encrostamento superficial (Alcântara e Ferreira, 2000)
pela quebra dos agregados e dispersão de argila. Por outro lado, o conceito
de plantas daninhas vem mudando, pois elas podem atuar como protetoras
contra o impacto das gotas de chuva e mesmo como subsoladores biológicos
(Severiano et ai., 2010; Lima et ai., 2012).
Tópicos Ci. Solo. 10:70-1'10, 2019

Melhoria físico-hídricn do ambiente rildiculnr do ca feeiro cm condições de... 123
Objetivando avaliar o potencial de descompactação biológica promovido

pelo capim tifton 85 cultivado em condição de vaso com material de Argissolo
Vermelho-Amarelo previamente compactado, mas mantido com umidade e
fertilidade adequadas, após três cortes do capim, Severiano et ai. (201 O)
confirmaram o potencial subsolador dessa gramínea, haja vista o sistema
radicular do tiflon ter superado a restrição imposta, mesmo com o solo sendo
submetido à compactação excessiva, sugerindo que essa gramínea possui
mecanismos muito eficientes na melhoria do seu ambiente radicular. De
acordo com Müller et ai. (2001 ), com o cultivo contínuo de gramíneas em
solo fértil e na ausência de déficit hídrico, há uma renovação radicular, o
que promove a formação de canais no solo em função da decomposição
de raízes velhas.
Estudo dessa natureza também foi realizado em condições de campo em
área de Latossolo Vermelho-Amarelo argiloso, degradado pelo intenso tráfego
de maquinário pesado em área de produção de feno coast-cross (Lima et ai.,
2012). Nesse estudo, uma área foi isolada para evitar o tráfego de máquinas
em novembro de 2008, e, nos meses de março e maio de 2009, foram
retiradas amostras indeformadas do solo nessa área e na área trafegada,
para comparar e analisar a capacidade de recuperação biológica da estrutura
do solo promovida pelas raízes da gramínea. Utilizando-se dos índices físico-
hídrico-mecânicos, intervalo hídrico ótimo e pressão de pré-consolidação,
a conclusão do autor foi que o feno coast-cross apresenta potencial para
melhorar estruturalmente o solo degradado, pois foram verificados aumento
na disponibilidade de água para as plantas, diminuição da resistência à
penetração de raízes e aumento da aeração do solo, salientando ainda que
as melhorias físicas detectadas no Latossolo do estudo são suficientes para
o melhor desenvolvimento da cultura , o que contribuiu para o aumento da
produtividade.
Após o correto diagnóstico da compactação, pode-se realizar seu controle/
remediação com uso de subsolagem na entrelinha do cafeeiro em produção
(Fernandes et ai., 2012). No entanto, essa prática demanda tratores potentes
e alto gasto energético, o que a torna de custo elevado, sendo importante
a identificação e a quantificação de locais críticos para viabilizar seu uso
eficiente (Mantovani, 1987). O uso de plantas na entrelinha do cafeeiro, como
consórcio ou cultivo intercalar, é também uma forma de mitigar e mesmo
remediar a compactação do solo, por promover aumento da porosidade do
solo por causa da renovação de suas raízes, o que é chamado de bioporas
(Stirzaker et ai., 1996), que melhoram as condições físicas do solo (Lima,
2011 ). Essa prática também promove incremento de matéria orgânica do
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

124 Gemido César cJe Oliveira cl ili.
solo (Silva et ai. , 2013). o que, aliado ao adequado manejo da fertilidade do

solo, pode ccntribuir para mitigar o processo de compactação.
Entretanto, é consenso que a compactação pode ser evitada; logo,
inúmeros estudos vêrn sendo dirigidos nessa direção (Araujo-Junior et ai.,
201 1; Pires et ai. . 2017). Nesse sentido, o sistema de manejo do solo na
cafeicultura, que foi discutido em tópico anterior. tem potencial de mitigar os
problemas advindos do processo de compactação do solo. Para verificar a
veracidade dessa premissa, Serafim et ai. (2013c) fizeram avaliações em área
de cafeicultura sob Latossolo Vermelho e Cambissolo Háplico latossólico, na
posição linha, que recebeu, por ocasião do preparo, aprofundamento do sulco
seguido de revolvimento até 0,60 m, e na entrelinha, que era recoberta pela
gramínea braquiária, a qual recebeu cortes periódicos. Foi verificado, para
ambos os solos, boa qualidade física indicada pelo inteNalo hídrico ótimo
e confirmado pelos valores de macro e microporosidade, pelo volume total
de poros, pela densidade do solo e pela resistência do solo à penetração,
demonstrando que a compactação do solo pode ser evitada, desde que
medidas sejam tomadas.
No norte do Espírito Santo, região dos Tabuleiros Costeiros, muitos
Latossolos e Argissolos cultivados com cafeeiros apresentam problemas
de aprofundamento do sistema radicular das plantas, mas, nesses casos, as
limitações físicas dos solos se devem ao processo pedogenético (Panoso et ai.,
1978; Giarola e Silva, 2002), caracterizando coesão. Em diagnóstico preliminar
da estrutura de um Latossolo Amarelo distrocoeso cultivado com cafeeiro
no município de São Mateus, Espírito Santo, Silva (2018) encontrou no
perfil a densidade do solo média de 1,61 Mg m·3 nos horizontes A e AB e
de 1,65 Mg m-3 no horizonte BA. Tais resultados chamam a atenção quando
confrontados com o valor de densidade de 1,55 Mg m·3 encontrado em solo
dessa mesma classificação e textura similar, considerado por Dias et ai. (2016)
como sendo crítico ao desenvolvimento de raízes de plantas cultivadas.
Ao analisar a resistência à penetração (RP) em variadas sucções e água
nesse solo, Silva (2018), usando um penetrômetro de bancada, observou
aumento exponencial dos valores de RP, à medida que a sucção da água
no solo aumentava (Figura 24 ). Os valores baixos de RP das amostras em
condições de menores sucções (maior umidade) devem-se ao eíeito lubrificante
da água, que reduz a coesão entre as partlculas do solo (Moreira et ai..
2014), o que justificaria a sua necessidade de irrigação. De qualquer fom1a,
a Irrigação deve ser cuidadosamente monitorada nesses solos, pois, atingida
a sucçao de água de 80 kPa, que é o limite de sensibilidade para uso de
tenslômetros no campo para manejo da irrigação (Ubardi, 201 O), foi verificado
Tó plcu~ Ci. Solo, 10:70-140, L0 llJ

Melhoria físico- hídrlci.l do a mbie nte rmliculm do CãÍeeiro em condições de... 125
ro Latossolo Amarelo dlstrocoeso - LAdx

a..
~ - - A= 0,5052hº·41º~ R' = 0,97..
a: 15,00 = =
- - - BA 0,6205hº·4219 R' 0,98"º
o::
ô 13,50
·~
~
Q)
12,00
10,50
- - RP = 3Mpa
e
(1) 9,00
a.
-ro 7,50
o
o
1/)
6,00
o 4,50
'O
ro 3,00 .
'ü
e
,(1) 1,50
ü;
.üi 0,00
(1) 0,1 2 4610 33 100 5001500
o::
Sucção de água no solo, h, kPa
Figura 24. Relação entre sucção de água no solo e resistência à penetração

em horizontes A e BA de Latossolo Amarelo coeso sob cafeeiro irrigado,
no município de São Mateus, na região norte do Espírito Santo, Brasil.
Níveis de significância pelo teste F: ** (p < 0,01).
Fonto: adaptada do SIiva (2018).
que a RP atingiu o valor de 3 MPa, o que possivelmente limite, de forma

drástica, o desenvolvimento do sistema radicular da cultura (Horn e Baumgartl,
2000; Tormena et ai., 2007). No horizonte BA, esse valor limitante de RP foi
atingido mesmo estando o solo sob sucção de água de aproximadamente
40 kPa, o que reduz ainda mais a faixa de umidade útil para as plantas
(Rios et ai., 2014).
Como nesses solos o fluxo de ar é muito limitado (Ferreira et ai.,
1999a; Lima et ai. , 2014 ), sendo inclusive apontado por Partelli et ai.
(2014) e Covre et ai. (2015) como a provável causa dos problemas de
baixa produtividade de lavouras em áreas irrigadas, Silva (2018) analisou o
intervalo hídrico ótimo para as plantas por permitir relacionar vários parâmetros
físico-hídricos do solo, até mesmo a porosidade de aeração (Figura 25).
Sendo o IHO a faixa de umidade no solo adequada à planta, resultante
da diferença entre os limites superior (capacidade de campo ou porosidade
de aeração) e inferior (umidade crítica) (Silva et ai. (2015a), ou resistência à
penetração (Silva et ai., 1994), observa-se que, estando o solo com densidade
acima de 1,60 Mg m·3 , o valor do IHO diminui drasticamente, pois nessas
condições a RP de 3 MPa é atingida, inclusive com o solo apresentando
umidade adequada para as plantas (Figura 25). Outro agravante surge quando
o solo atinge o valor de densidade de 1,61 Mg m·3 , pois nessa condição a
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

126 Geraldo Césr1r de Olivclrn cl ril.
Lalo!isolo Am arelo dlstrocoeso - LAdx

_.,.._ PA
0.400 - 11- CC
0 ,375 · - · - RP
0,350 · - - Qcrlt.:n
= IHO
0,325 · Ú~ ') <,,:,,,.. . ,.,., v..
~ "' ~
E o ,300 - 1 .!::.111□0,;,oc
',,)•
n~· matu1n•:1rl! l'lC1C1
,. n..., • '..(°qt'GQ
Ê 0 ,275 ·" ' 1
o5 1 1
0,2501· . : ,:
0,225 ~rv 1
,.v
0,200 · v 7 ~ 1
0,000 ~~....................,...,...,,...,__,._...,...~...,.........s.....c.,................~
O
0,001,56 1,58 1,60 1,62 1,64 1,66
Densidade do solo, Ds, Mg m..J
Figura 25. Intervalo hídrico ótimo (IHO) para os horizontes A e BA de um

Latossolo coeso sob cafeeiro irrigado, no município de São Mateus,
na região norte do Espírito Santo, Brasil. PA: porosidade de aeração
mínima de O, 1O m 3 m·3 ; RP: resistência à penetração crítica de 3 MPa;
8Crlllco : umidade crítica (uso de 50 % da água disponível) abaixo da qual
há restrições à atividade transpiratória; Dsc: densidade do solo crítica
quando IHO = O.
Fonte: adaptada do SIiva (2018).
porosidade mínima de aeração de O,1O m3m·3 fica comprometida, mesmo

quando o solo está na capacidade de campo. Esse quadro se toma crítico
na condição de solo com densidade de 1,64 g cm·3 quando o IHO passa a
ser nulo em função de a RP limitar o desenvolvimento do sistema radicular e
faltar oxigênio no solo para a respiração das raízes e dos microrganismos, o
que afetaria, inclusive, os processos metabólicos da planta (Da Malta et ai.,
2007; Furtini Neto et ai., 2001 ).
Tendo em vista o que foi discutido sobre as dificuldades de manejo de
Latossolos coesos na cafeicultura, em caráter experimental, sugere-se, para a
mitigação dos problemas físico-hídricos desses solos, o revolvimento profundo
do solo, acompanhado de fertilização nessa profundidade e associado à
irrigação, que passaria a ser complementar. Também é sugerido o cultivo de
plantas de cobertura na entrelinha (a exemplo da braqulária), a qual deve
ser roçada periodicamente por meio de roçadora, que direciona o material
para a linha da cultura principal (Serafim et ai., 2011, 2013a,b). material o
cortado da braquiária incrementa os conteúdos de matéria orgânica do solo,
promovendo aumento da população microbiana e consequente agregação
T6p1Lo~ CI. Solo, J0:70- 1110, ::!0 19

do solo (Rizzo, 2000), além de funcionar como mulching, que minimiza as

perdas diretas de água do solo para a atmosfera.
Procurando aumentar a profundidade efetiva a ser explorada pelo sistema
radicular do cafeeiro, no intuito de mitigar os efeitos impactantes promovidos
pelo adensamento e pela pobreza química em Cambissolo argiloso do Cerrado,
Silva (2018) e Barbosa (2018) testaram cinco tratamentos, dispostos da
seguinte forma: PS40, em que o sulco de plantio foi revolvido a 0,40 m de
profundidade; PS60, em que o sulco de plantio foi revolvido a 0,60 m de
profundidade; PS80, em que a profundidade de revolvimento no sulco foi de
0,80 m; EL, entrelinha com cobertura de braquiária (Brachiaria ruziziensis);
e CN (Cerrado nativo), que representa a condição de referência (Figura 1O).
Após um ano da implantação, Silva (2018) observou maior retenção de
água, aumentos na macroporosidade, nos mesoporos grandes e médios,
na condutividade de água não saturada no solo para os sistemas PS60
e PS80, até a profundidade de 0,45-0,50 m, e aumento significativo na
condutividade hidráulica saturada (Ko) no sistema PS60 (até 0,25 m de
profundidade) e PS80 (até 0,43 m de profundidade) em comparação com as
demais situações de estudo (PS40, EL e CN) (Figura 26). Esses resultados
estão associados ao uso do subsolador, mas, principalmente, à enxada
rotativa, que promove afrouxamento e revolvimento do solo, favorecendo
a formação de poros maiores (macroporos) que facilitam o fluxo de água.
A relação entre aumento da macroporosidade (poros drenáveis) e da Ko
em razão do preparo do solo é relatada em vários estudos (Barbosa et ai.,
2004; Ribeiro et ai., 2007; Mentges et ai. , 2010).
Faz-se necessário, entretanto, muito cuidado com a umidade do solo
no momento do preparo do leito de plantio para evitar compactação e/ou
espelhamento do solo no fundo do sulco. No trabalho realizado por Silva
(2018), foi observada redução na K0 no Cambissolo nas profundidades de
0,35-0,50 m, 0,55-0,80 m e 0,75-0,80 m, respectivamente, para PS40, PS60 e
PS80 (Figura 26), o que provavelmente, segundo o autor, tenha sido por causa
da ação da base dos implementes sobre a estrutura frágil do Cambissolo,
promovendo a compactação dele abaixo daquelas profundidades.
A ocorrência de compactação na camada subsuperficial do solo em razão
da subsolagem e da enxada rotativa já foi relatada na literatura (Borresen
e Nijos, 1993; Araujo-Junior et ai. , 2011 ). No estudo desenvolvido por Silva
(2018), é provável que o fenômeno tenha ocorrido por causa da carga da
haste do sulcador e do subsolador utilizados no preparo do sulco de plantio,
nas profundidades de 0,40, 0,60 e 0,80 m, em condições de alta umidade
naquelas profundidades, pois, segundo Araujo-Junlor et ai. (2011 ), a ação
desses implementes ocorre logo abaixo do limite de contato da haste com o
Túpi O!> C1. Solo. 10·70-140, ~O JC)

128 Gemido César de Oliveira c t a i.
CN EL PS40
o o-.
o. ,oJ ,oo
0,20 70 --./
0,30 l
50 ----
0,40
0,50 ,.
0,60
0,70
~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~ ~~~ ~
E ~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-
CD
-o PS80
ctJ
-o
:e; 0,10
e
.2 0,20
o
....
CL. 0,30
0,40 25
0,50
0,60
0,70
,-...--.-....-..-- -'""I
~~~~~~~~~~~~~~~~~~
~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-~-
Distância da planta, m
- K0 (mm h-1)
li Muito lenta Lenta a moderada ■ Moderada a rápida
Lenta Moderada ■ Rápida
Figura 26. Mapa da condutividade hidráulica saturada (Ko, mm h·1 ) do solo,

ao longo do perfil, para os sistemas de manejo: PS40, sulco de plantio
preparado a 0,40 m de profundidade; PS60, sulco de plantio revolvido
a 0,60 m de profundidade; PSBO, sulco de plantio revolvido a 0,80 m de
profundidade; EL, entrelinha com plantio de braquiária; CN, Cerrado nativo.
Fonte: SIiva (2018).
solo. Dessa forma, como o sistema radicular das plantas é muito senslvel às
mudanças estruturais do solo, o manejo inadequado acarreta diminuição da
produtividade das culturas agrícolas (Dauda e Samari, 2002) em funçào da
menor absorção de água e nutrientes (lshaq et ai., 2001 ), sendo necessário
cuidado especial com o fenômeno da compactação.
O efeito do preparo do Cambissolo no desenvolvimento do cafeeiro no
primeiro ano foi estudado por Barbosa (2018). Verificou-se que a profundidade
de 0,60 m teve a melhor correlação entre indicadores de qualidade física do
solo, com o vigor vegetativo das plantas avaliado pelo lndlce de vegetação
da diferença normalizada (NDVI) e pelo tamanho de plantas, demonstrando
que o preparo do solo acompanhado de fertilização nessa profundidade
T ó picus C1. Solo. 1O:70- 140, 201 9

Melhoria físico-hídrica do ambiente rndicular do cafeeiro em condições de... 129
define mudanças no vigor vegetativo e no crescimento de plantas jovens. Tais

informações corroboram o trabalho de Santos et ai. (2014), que encontraram
a melhor correlação entre vigor vegetativo de plantas de cafeeiro com dois
anos e meio de idade e umidade em Latossolo muito argiloso da região
dos Cerrados, onde também foi utilizado sistema de preparo do solo que
promove revolvimento na camada de 0,60 m, acompanhado de correção e
fertilização nessa profundidade.
Como reconhecidamente a cafeicultura brasileira tem sido afetada pelas

oscilações climáticas extremas, com a consequente redução da produtividade,
práticas de manejo do solo e de conservação da umidade no solo são
sugeridas neste capítulo como formas de mitigação do problema. É de se
salientar, entretanto, que a maioria das práticas aqui apresentadas são
provenientes da junção das inúmeras tecnologias de conservação do solo
e da água já existentes, aliada à inovação na forma e nos detalhes no
processo de implementação. Isso demonstra que, no Brasil, é preciso aumentar
a eficiência na transferência de tecnologias, o que pode ser conseguido
com melhoria na integração entre universidades, institutos de pesquisas e
empresas de assistência técnica.
É importante destacar que a extrapolação de técnicas de manejo para as
diferentes regiões deve considerar as particularidades climáticas e edáticas das
propriedades rurais. Como visto no texto, em cada classe de solo, o manejo
proporciona respostas, em sua maioria, positivas, contudo diferenciadas e,
portanto, não previsíveis. Nesse sentido, há dificuldade de se estabelecer
quais as condições físicas do solo são adequadas ao cafeeiro em termos
de valores ótimos de propriedades físicas a serem buscados com o manejo.
Entretanto, a adoção de um manejo conservacionista do solo leva , sem
dúvida, a resultados positivos para a cultura do cafeeiro.
LITERATURA CITADA
Achá-Panoso L. Latossolo Vermelho-Amarelo de "Tabuleiro" do Espirita Santo: formação,
características e classincação [lese]. Recife: Universidade Federal Rural de Pernambuco; 1976.
Agência Nacional de Aguas - ANA. Conjuntura dos recursos hldrlcos no Brasil; 2017 [acesso
04 out 2018). Disponível em: http://www3.snlrh.gov.br/portal/snirh/centrais-de-conteudos/
conjuntura-dos-recursos-hidricos/conjuntura-dos-recursos-hldricos.
Aguiar TJA, Monteiro MSL. Modelo agrlcola e desenvolvimento sustentável: a ocupação do

Cerrado piauiense. Arnbient Soe. 2005;8:161-78.
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

)30 Gemido Césm de Oliveira et nl.
Alcàntara EN, Ferreira MM. Efeitos de métodos de controle de plantas daninhas na cultura
do cafeeiro (Coflea arábica L ) sobre a qualidade fls,ca do solo. Rev Sras Cienc Solo.
2000 ;24 :7 11-21
A lcã ntma EN , Nóbrega JCA. f-erre,ra MM. Métodos de controle de plantas daninhas no
cafE:eiro afetam os atributos q tJimicos do solo. Cienc Rural. 2009;39:749-57.
Amaral FCS. Santos HG. Aglio MLD, Duarte MN, Pereira NR, Oliveira RP, Carvalho Junior
W . M apeamento de ~aios e 2ptidão agrícola das terras dCl E:siado de Minas Gerais. Rio de
Janeiro: Ernbrapa Solos: 2004. (Boletim de Pesquisa e 8e$F-nvolvimento 63).
Araujo-Junior CF, Dias Júnior MS, Guimarães PTC. Alcântara EN. Capacidade de suporte
de carga e umidade crítíc:a de um Latossolo induzida por diferentes manejes. Rev Bras
Cienc Solo. 2011 ;35:11 5-31 .
Bacha EL. Politica brasileira do café: uma avaliação centenária. ln: Martins M, Johnston E,
editores. 150 anos de café. Rio de Janeiro: Marcelino Martins & E Johnston Exportadores
Lida; 1992. p. 15-136.
Barbosa SM. Manejo de Cambissolos e Argissolos na implantação de cafeeiros [tese]. Lavras:

Universidade Federal de Lavras: 2018.
Barbosa SM. Condicionamento fisico hidrico do solo como potencializador do crescimento

inicial do cafeeiro [dissertação]. Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2015.
Barbosa GMC, Tavares Filho J, Fonseca ICB. Condutividade hidráulica saturada e não
saturada de LatossoloVermelho eutroférrico tratado com lodo de esgoto. Rev Sras Cienc
Solo. 2004;28:403-7.
Barbosa SM, Oliveira GC, Carducci CE, Silva BM. Potential use of zeolites in attenualion
wa\er deficit in cerrado Lalosol. Semin Cienc Agrar. 2014;35:2357-68.
Barreto CVG, Sakai E, Arruda FB, Silva EA, Pires RCM. Distribuição espacial do sistema
radicular do cafeeiro fertirrigado por gotejamento em Campinas. Bragantia. 2006;65:641-7.
Baya\ H, Zadeh EG. Estimation of lhe soil water retention curve using penetration resistance
curve models. Comput Electron Agr. 2018;144:329-43.
Bengough AG, Bransby MF, Hans J, McKenna SJ, Roberts T J, Valentine TA. Roo\ responses
to soil physical conditions; growth dynamics from field to cell. J Exp Bot. 2006;57:437-47.
Bernardes T, Moreira MA, Adami M, Rudorff BFT. Diagnóstico físico-ambiental da cafeicultura

no Estado de Minas Gerais - Brasil. Coífee Science. 2012;7:139-51
Borresen T, Nijos A. Ploughing and rotary cullivation for cereal productlon in a long-
lerm experiment on a clay soil ln southeastern Norway - 1: soil propertles. Soil Tlll Res.
1993;28:97-108.
Brasil. Ministério da Agricultura. Levantamento de reconhecimento dos solos do Estado do
São Paulo. Rio de Janeiro: Centro Nacional de Ensino e Pesquisas Agronómicas; 1960.
(Boletim, 12).
Brasil FC, Zonta E, Oliveira MRG. Mélodos de amostragem e quantificação para estudos do
sistema radicular em condições de campo - uma revisào crllica. Rev Cienc Vida. 2007:27·14-33
Bullock P. Fedoroff N, Jongerius A, Stoops G, Turslna T. Handbook for soll tllln section
description. Edinburgh: Walne Reseorch Pul>llcallons; 1985.
Tópicos Ci. Solo, 10:70- 140, 2019

Caires EF,Guirnarães AM. A novel phosphogypsurn application ecommendation method under

continuous no-till management in Brazil. Agron J. 2018;110:1987-95.
Caldas ALO, Lima EMC, Rezende FC, Farias MA, Diotto AV, Leite Júnior MCR. Produtividade
e qualidade de café cv. travessia em resposta à irrigação e adubação fosfatada. Rev Sras
Agric lrrig . 2018;12:2357-65.
Calonego JC, Crusciol CAC, Sorghi E. Intervalo hídrico ótimo e compactação do solo com
cultivo consorciado de milho e braquiária. Rev Sras Cienc Solo. 2011;35:2183-90.
Camargo AO, Alleoni LRF. Compactação do solo e o desenvolvimento das plantas. Piracicaba:
Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz"; 1997.
Camargo AP, Camargo MBP. Definição e esquematização das fases fenológicas do cafeeiro
arábica nas condições tropicais do Brasil. Bragantia. 2001 ;60:65-8.
Carducci CE. Retenção de água e capacidade de suporte de carga de Latossolos da região

do Cerrado [dissertação). Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2010.
Carducci CE, Oliveira GC, Curi N, Heck RJJ, Rossoni DFF, Carvalho TSS, CostaLL. Gypsum
effects on lhe spatial distribution of coffee roots and the pores system in oxidic Brazilian
Latosol. Soil Till Res. 2014a;145:171-80.
Carducci CE, Oliveira GC, Curi N, Rossoni DF, Costa AL, Heck RJ. Variabilidade espacial de
poros em Latossolo oxídico sob sistema de manejo conservacionista com diferentes doses
de gesso. Cienc Agrotec. 2014b;38:445-60.
Carducci CE, Oliveira GC, Lima JM, Rossoni DF, Costa AL, Oliveira LM. Distribuição espacial
das raízes de cafeeiro e dos poros de dois Latossolos sob manejo conservacionista. Rev
Bras Eng Agric Ambient. 2014c;18:270-8.
Carducci CE, Oliveira GC, Oliveira LM, Barbosa SM, Silva EA. Retenção de água do solo
sob sistema conservacionista de manejo com diferentes doses de gesso. Rev Cienc Agrar.
2015;58:284-91 .
Carducci CE, Oliveria GC, Severiano EC, Zeviani WM. Modelagem da curva de retenção
de água de Latossolos utilizando a equação duplo van Genuchten. Rev Bras Cienc Solo.
2011 ;35:77-86.
Carducci CE, Oliveira GC, Zeviani WM, Lima VMP, Serafim ME. Bimodal pare distribution on
solls under conservation management system for coffee crop. Eng Agric. 2013;33:291-302.
Carducci CE, Zinn YL, Rossoni DF, Heck RJ , Oliveira GC. Visual analysis and X-ray computed
tomography for assessing the spatial variability of soil structure in a cultivated Oxisol. Soil
TIII Res. 2017;173:15-23.
Carmo DAB, Marques Júnior J, Siqueira D.S Bahia ASRS, Santos HM, Pollo GZ. Cor do
solo na identificação de áreas com diferentes potenciais produtivos e qualidade de café.
Pesq Agropec Sras. 2016;51 :1261-71.
Carvalho M, Jesus MAS, Carvalho SP, Gomes CN, Soares AM. Comportamento em condições
de campo de cafeeiros (Coffea arabica L.) propagados vegetativamente e por semeadura.
Coffee Sclence. 2008;3:108-14.
Castanheira DT. Técnicas agronômicas para mitigação dos efeitos da restrição hldric<t no
cafeeiro jtese). Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2018.
Tópicos Ci. Solo. 10:70-l LI0, 2019

132 Gernldo Cés,:ir de Olivciril el nl.
Chakraborty D, Nagarajan S, /\ggarwal P. Gupla VI<. Tomar RI<. Gmg RN, Sal100 RN. Sarkar
A , Chopra UI<, Sundara Sanna l<S, l<alra N. EHecl of rnulchlng on soll and plant water slalus,
and lhe growlh and yield of wheal ( Tritícum oestivum L.) ln a serni-arid envlronmont. Agr
Water Manage. 2008;95:1323-34.
Companhia Nacional d e Abasleclmenlo - Conab . Acornp~nhan10nto de safra brasileira:

café. Safra 2018. Segumlo segundo levantamento. Brasllía, DF· 2018 [acesso 14 set 2016].
Dlspon fvel em: h llps · //wv-1w.conab.gov. br/info-agro/saf ras/caf0/bol0lim-da-safra-de-cafe/
ilem/134 96-boletim-cafe-maio-2016.
Covre AM, Partelll FL, Gonl1jo t. Zucololo M. Distribuição do sistema radicular de cafeeiro
conílon 1rngodo e nãc irrigado. Pesq Agropec Sras. 2015:50:100G-16.
Da Malta FM, Ronchl CP, Maestri M, Barros RS. Ecophysiology of cofTee growth and production.
Braz J Planl Pllysiol 2007;19:485-510.
Dauda A, Samari A. Cowpea yield response to soll compaction under !ralar on a sandy loam
soil in lhe semi-arid region of northern Nlgeria. Soil Till Res. 2002;68:17-22.
Derpsch R, Friedrich T, Kassam A, Hongwen L. Current status of adoplion of no-till farming

in lhe world and some of lts maln benefils. lnlern J Agric Biol Engin. 2010;3:1-25.
Dexter AR Soil physical quality: Pari 1. theory, eífecls of soil lexlure. denslly, and organlc
matter. and effecls on rool growlh. Geoderma. 2004;120:201-14.
Dexler AR, Czyz EA Richard G, Reszkowska A. A user-friendly waler relenllon funcllon lhat
takes account of lhe textural and struclural pare spaces ln soil. Geoderma. 2008;143:243-53.
Dias CB, Rocha GC, Assis IR, Fernandes RBA. Intervalo hldrico ótimo e densidade critica
de um Latossolo Amarelo coeso sob diferentes usos no ecossistema Tabuleiro Costeiro.
Rev Ceres. 2016;63:868-78.
Dias Junior MS. Compactação do solo. ln: Novais RF, Alvarez VHV, Chaefer CEGR, editores.
Tópicos em Ciência do Solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2000.
V. 1. p. 55-94.
Doran JW, Parkin TB. Defining and assesslng soll quality. ln: Doran JW, Coleman DC, Bezdicek
DF, Stewart BA, edilors. Defining soll quality for a sustainable environment. Wisconsln: Soll
Science Society of America; 1994. p. 1-20.
Effgen TAM, Passos RR, Andrade FV, Lima JSS, Reis EF, Borges EN. Propriedades flslcas
do solo em função de manejas em lavouras de cafeeiro conilon. Rev Ceras. 2012:59:414-21 .
Fernandes ALT, Sanlinalo F, Santinalo R. Utilização da subsolagem na redução da

compactação do solo para produção de café cultivado no cerrado mineiro. Enciclopédia
Bloesfera. 2012;8: 1648-56.
Ferreira MM, Fernandes B, Curi N. Mlneralogia da fração argila e estrutura do Latossolos

da região sudeste do Brasll. Rev Bras Clenc Solo.1999a;23:507-14 .
Ferreira MM, Fernandes B, Curi N. lnOuência da mineralogia da fraç.ão argila nos proprledol.lcs
flslcas de Latossolos da região sudeste do Brasil. Rev Brns Cíenc Solo. 1999b;23:515-24 .
Fialho GS, Silva DP, Reis EFR, Fonseca AFA. Ferrão MAG. Belmvior of Collea mnlJlca L. ptrn1ts
exposed to water deficits ln d1fferent phases of thelr lnillal cJevelopmont. ldosla. 2010:20:35-9,
Food and Agricullurc Organlzatlon of lho Unlled Nations • FAO. FAOSTAT D.-ittilJn$o: 2014
(clted 2018 Ocl 04J. Avallablo from: http://faostat3.foo.oro/homo/E.
Tópicos Ci. Solo, 10:70 -140, 2019

Melhoria físico-hídrica do ambie nte radiculm do cafeeiro em condições de... 133
Franco CM, lnforzato R. O sistema radicular do cafeeiro nos principais tipos de solo do
estado de São Paulo. Bragantia. 1946;6:443-78.
Frederico S Território e cafeicultura no Brasil: uma proposta de periodização. Geousp -

Espaço e Tempo. 2017;21 :73-101 .
Freney JR, Melville GE, Williams CH. Soil organic matter fractions as surces of plant available
sulfur. Soil Biachem. 1975;7:221.
Furtini Neto AE,Vale FR, Resende AV, Guilherme LRG, Guedes GAA. Fertilidade do solo: Curso
de especialização em solos e meio ambiente. Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2001 .
Gao W, Hodgkinson L, Jin K, Watts CWR, Ashton W, Shen J, Ren Dodd TIC, Binley A,
Phillips AL, Hedden P, Hawkesford MJ, Whalley WR. Deep roots and soil structure. Plant
Cell Environ. 2016;39: 1662-8.
Giarola NFB, Silva AP. Conceitos sobre solos coesos e hardsetting. Sei Agric. 2002;59:613-20.
Giarola NFB, Silva AP, lmhoff S. Relações entre propriedades físicas e características de
solos da região sul do Brasil. Rev Bras Cienc Solo. 2002;26:885-93.
Gontijo 1, Dias Junior MS, Guimarães PTG, Oliveira MS, Ajayi AE. Spatial patterns of
preconsolidation pressure and soil moisture along transects in two directions under coffee.
Rev Sras Cienc Solo. 2011 ;35: 1189-96.
Guerra AF, Rocha OC, Rodrigues GC. Manejo do cafeeiro irrigado no Cerrado com estresse
hídrico controlado. ITEM. 2005;65:42-5.
Horn R, Baumgartl T. Dynamic properties of soils. ln: Sumner ME, editor. Handbook of soil
science. Boca Raton: CRC Press; 2000. p. A 19-51.
Horn R, Way T, Rostek J. Effect of repeated tractor wheeling on stress/strain properties and
consequences on physical properties in structured arable soils. Soil Til! Res. 2003;73:101-6.
Hosono A , Rocha CMC, Hongo Y. Development for sustainable agriculture lhe brazilian
Cerrado. New York: Palgrave Macmillan; 2016.
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística - IBGE. Municípios produtores de café na safra

de 2016 [acesso 04 set 2018]. Disponivel em: https://www.ibge.gov.br/eslatisticas-novoportal/
economicas/agricul tura-e-pecua ri a/9117-producao-ag ricola-mun icipa 1-cul turas-temporarias-e
permanentes.html?=&t=downloads.
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística - IBGE. Mapa de solos do Brasil; 2001 [acesso
14 set 2018]. Disponível em: https://mapas.ibge.gov.br/lematicos/solos.
Instituto Nacional de Meteorologia - lnmet. (homepage na internet]. Brasllia, DF: lnmet; 2018
[acesso 04 out 2018]. Disponível em: http://www.inmet.gov.br/portal/.
lnternational Coffee Organization - ICO. [hornepage na internet). London: ICO; 2018 (cited
2018 Oct 04]. Avallable from: http://www.ico.org/.
lori P, Dias Junior MS, Ajayl AE, Guimarães PTG, Pais PSM, Andrade MLC. Comparison of
íield and laboratory models of lhe load bearing capacity in coffee plantations. Cienc Agrotec.
2013;37:130-7.
lshaq M , lbrahlm M, Hassan A , Saeed M , Lal R. Subsoil compaction effects on crops in

Punjab, Pakistan: li. Root growlh and nutrient uptake ar wheat and sorghum. Soil Till Res.
2001 ;60: 153-61 .
T ópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

134
Jo~u~ MAS, Cn1v,11t10 sr. Sorn ~~ 1\f\1. c onip11I ,11,:ílu uI1h 11 ::1·111 11uw 111llll.:ul,110:1 do mmlno
do Cl)tr 'ª a r.:,l,lcJ L. ,1lJthl,1:· !'''f 1)•~1.1q 11l.1 l' pnr :m111u11lo:1, '11flu n ~.k lP11co ~000, 1: t,1.:.m,
J1n K, SIK•n J, ,\sl1t0n ({W, C'l•dd IC F'rn ry f\l,\J, Wlu1llt1y WI{ I ILIW do ruulu ulu11(111h1 111 n
s lruc lUIL'd 3<.'lt? ,1 F fl 801. .1 0,J:ti-l 47ô1 -7/,
1 ac:.;lnt!r A, Sct'ln,..;t, ,11 f\ 1, ,, ...1f F Vl:.;u'1ll.:l11çi ttuuu-ult11u11•1h111.11111nl 1111lworl<u uol11u 1:u111pulull

tomogr,1plly. Good~1111t1. :Z00G. I JG·-1 !39-U!J
Kom1muro t,M. Oios Júnior f\1S, G11lm111nu•· PTG, fü111\0~1 GH. ('lll\luh,1 MS. Cupuuldmlo llu
suportu d1J carga de um Lntos~olo V01111úllto-A11u11olo Olll u11ir1 lnvn11n1 l:llluolm. Hov Urot1
C1onc Solo. 201 2:36:1•I57-GS.
Kõmpf N, Marques JJ, Curi N. Mlnoroloolo elo solo:; lJ1a~1llolrun lrr l<ur JC, Sol111ofut Cl:01{,
Vidal-Torrado P, editores. Pedoloolu: lumlumunlo:J. Viçmw, f\11O· Soclud11do l:Jmolltilrn do
Ciência do Solo: 2012. p. U1 - 1•Hi
l<er JC. Lolossolos do Brusil: u11111 rovlsOo. Goo110111os. H.HJU:G: I7-•IU.
Ker JC. Schoofer CEGR, Homero RE, Corrôo MM. Solm~ duti l11IJ11loll\H\ cot1luhuu 111: Cu1I
N, Ker JC, Novais RF, Vldol• Torrouo P, Sclwurur CEGH, udillllUtl. l' uuulouln: llOlt)tl dtJ:l
biornas brasileiros. Viçoso, MG: Soclodudu IJrnsllulro do Clônclo d~) Solo: :.1017 p •107-U:.1
Klein VA, Llbardl PL. Dunsldodo o dlshlbulçílo do dll\mutro do:.; puIos do lllll L11lut1t1úlu
Vermelho sob dlíoronlos slslumns du usou munojo. Huv l3rm1 Clono Solo. ~UO~:~U:llli7•U'f
Lal R, Delgado JA, GroUmon PM, Mlllur N, Oull e, ílotl A, l'vllllllllJUlllUlll to 1111\lu,,to llllll
adopt to cllmole chonoe. J Soll Wntor Consurv, 20·1l ;Gl:l;:UG-ll!.i.
Lepsch IF, Espindolo CR, FIiho OJV, Hu1111ml LC, Slquulru DS. Mm1L1ul pmu luvuntmno11h,1
ulilitârio o classtncoçSo de tom1s no slslonm llu cupocldodo du uuu. Vl\~Ot111, MO: ~uolod11du
Brasllelro de Ciência do Solo; 2015.
Llbardi Pl. Aguo no solo. 111: Jono vun Llur Q, udltor. Fltill.m du ~ulo. Vlç~1u11, MO: Suolodndo
Brasileira de Ciência do Solo; 201 O. p.103-52.
Lima HV, SIivo AO, Glorolu NFl3, l111hoff S lndux ur soll pllyulcul quullty ui horduolllnu uullu
on the Brazlllan coust. Rov Bros Clone Solo. :-w1,l ;:3U:172~-:JO.
Limo VMP. Melhorlo oslrutuml do L11tmrnolo: lndlcollotu:, llu quolldudu o unt111lôt1l1111 ,h.1
manejo Ileso). Lavras: U11lvurnldudu Fotlorol llu Luvm~. ~U 11 ,
Limo VMP, Ollvulro GC, Surnflm ME, Curl N, Ev1111ollllulu AR lnlorvolu hllhlcu úlhllú ,·11111\.1
Indicador de moll1orio du qunlldodo o:1truturnl clu L11lutrnulo dourml11llu. Hov Ur110 l~l'-11\l:
Solo. 2012;36:71 -8.
Llu F, Gllkos HJ, Horl rm, Bnruntl A Dlllurunr.ou 111 pntuunltrlll h11mu 11,,twu\.,II \llll,ltlll 0 11d
odjacont soil rnotrlx ln n G1uy Cloy Soll. Guodu11rn1 200'1; 100::rnu<lll:\.
Lopos AS, Gullltorrno LRG Cwuor purupuollvu n11 01111 111111111uu111u11t 111 tho l ,u1111110 l'-111lu11
of Brozll.Allv/\g1011. 2016;1:J7: 1-n .
Lynch JP. Roolo of lho uuco11d uroun rovnh1Un11 . /\11ul J Uut. ~llll"?,li!í ,l\l;\,!.,I:!
Molrhofur S, Znppnlu S, Trucy SR, Stu1111ok G, Uu11t1tlll M, Muonuy :.ti, IJrhtrm1r,1 1 Hl•\J
l,nk: o ulornolud rocovury or lh1uu-ctl111um;lo1111I plm1t 1uu1 111, 11111,,111 111 1 ln u,,11 tr,1111 X 111\'
rnlcrocomputou 10111011111phy ir1111000 u:11110 vlu1111I lr11f'l,l1111 1'111111 l'hynlul :/UI ~. ltlll tt\l ~I
Mnnlovnnl EC Co111p11otu~~ n dn 111110, l11lu111111 A111up11u111,1h1 1\1117 t:l t,:! t,

Matiello AWR. Estresso ou não meu cafezal. Rev Bras Tecnol Cafeeira. 2006;10:29-30.
Matiello JB. O café: do cultivo ao consumo. São Paulo: Editora Globo; 1991
McCulley RL, Jobbágy EG, Pockman WT, Jackson RB. Nutrient uptake as a contributing
explarialion for deep rooting in arid and semi-arid ecosystems. Oecologla. 2004;141 :620-8.
Mentg~ MI, Reichert JM, Rosa DP, Vieira DA, Rosa vr, Reinert DJ. Soil physicohydric properties
and ch1sel energy demand in a compacted Alfisol. Pesq Agropec Sras. 2010;45:315-21.
Mesquita CM, Melo EM, Rezende JE, Carvalho JS, Fabri Júnior MA, Moraes NC, Dias PT,
Carvalho RM, Araújo WG. Manual do café: implantação de cafezais Coffea arábica L. Belo
Horizonte: Emater-MG; 2016.
Moraes rvrr, Bengough AG, Debiasi H, Franchini JC, Levien R, Schnepf A, Leitner D. Mechanistic
framework to link root growth models with weather and soil physical properties, lncluding
example applications to soybean growth in Srazil. Plant Soil. 2018;428:67-92.
Moreira FMS, Siqueira JO. Microbiologia e bioquímica do solo. 2. ed. Lavras: Universidade
Federal de Lavras; 2006.
Moreira WH , Petean LP, Junior EB, Tormena CA, Figueiredo GC, Silva AP. Método
alternativo para quantificação do intervalo hídrico ótimo em laboratório. Rev Sras Cienc
Solo. 2014;36:1704-13.
Moita ACV, Nick JA, Yorinori GT, Serrat BM. Distribuição horizontal e vertical da fertilidade do
solo e das raízes de cafeeiro (Coffea arabica L.) cultivar Catual. Acta Sei Agron. 2006;28:455-63.
Müller MML, Guimarães MF, Desjardins T, Martins PFS. Degradação das pastagens na
Região Amazônica: propriedades físicas do solo e crescimento das raízes. Pesq Agropec
Sras. 2001;36:1409-18.
Neptune AML, Tabatabai MA, Hanway JJ. Sulfur fractions and carbon-nitrogen-phosphorus-
sulfur relationships in some Brazilian and Iowa soils. Soil Sei Soe Am J. 1975;39:55.
Nutman FJ. The root system of Coffea arabica L: 1. Root system in typical soils conditions
British East África. J Exp Agric. 1933;2:271-84.
Oliveira GC, Dias Junior MS, Resck DVS, Curi N. Caracterização qulmica e tisico-hídrica
de um Latossolo Vermelho após vinte anos de Manejo e cultivo do solo. Rev Bras Cíenc
Solo. 2004;28:327-36.
Oliveira JB, Camargo MN, Rossi M, Calderano Filho B. Mapa pedológico do Estado de São
Paulo: legenda expandida. Campinas: Instituto Agronômico; 1999.
Oliveira LB, Dantas HS, Campeio B, Galvão SJ, Gomes IF. Caracterização de adensamento
no subsolo de uma área de "Tabuleiro" da Estação Experimental do Curado, Recife. Pesq
Agropec Bras. 1968;3:207-14.
Oliveira VA, Jacomlne PTK, Couto EG. Solos do biorna Cerrado. ln: Curi N, Ker JC, Novais
RF, Vidal-Torrado P, Schaefer CEGR. editores. Pedologia: solos dos biamas brasileiros.
Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciéncia do Solo; 2017. p. 177-226.
Oorts K, Merckx R, Gréhan E, Labreuche J, Nlcolardot B. Determinants of annual nuxes of

CO2 and Np in long-term no-tillage and conventional tillage systerns in northern Fmnce.
Soil Tlll Res. 2007;95:133-48.
O'Sulllvan MF, Henshall JK, Dlckson JW. A simplifled method for esllmating soll compuction.
Soil Tlll Res. 1999;49:325-35.
Tópico~ Ci. Solo, 10:70-140, 201 9

136 Gemido César de Oliveira et c1I.
Ottoni-Filho TB. Uma classiílcação flsico-hldrica dos solos. Rev Bras Cienc Solo.
2003:27:211-22.
Paiva A, Souza L , Ribeiro A, Costa L Propriedades flsico-hidricas de solos de uma
toposeqüência de tabuleiro da Bahia. Pesq Agropec Brns. 2000;35:2295-302.
Panoso LA. Gomes IA, Pires Filho AM. Bonelli S. Levantamento de reconhecimento dos
solos do estado do Espirita Santo. Rio de Janeiro: Embrapa; 1978. (Boletim técnico, 45).
Partelli FL, Covre AM , Oliveira MG, Alexandre RS , Vitôria EL, Silva MB. Root system
distribution and yield of 'Conilon· coífee propagated by seeds or cuttings. Pesq Agropec
Bras. 2014;49:349-55.
Petek MR. Patricio FRA. Cultivares resistentes ou tolerantes a fatores biôticos e abióticos
desfavoráveis: ponto-chave para a cafeicultura sustentável. O Agronõmico. 2007;59:39-40.
Pires LF, Araujo-Junior CF, Auler AC, Dias NMP, Dias Junior MS, Alcàntara EN. Soif physico
hydrical properties changes induced by weed control methods in coffee plantation. Agr Ecosyst
Environ. 2017;246:261-8.
Ramos BZ. Especiação qulmica da solução e mobilidade de bases e sulfato em Lalossolo

sob altas doses de gesso (tese]. Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2012.
Ramos BZ. Toledo JPVF, Uma JM, Serafim ME, Bastos ARR, Guimarães PTG, Coscione
AR. Doses de gesso em cafeeiro: in0uência nos teores de cálcio, magnésio. potássio e pH
na solução de um Latossolo Vermelho distrófico. Rev Bras Cienc Solo. 2013;37:1018-26.
Ramos L, Nannetli DC, Carmo DL. Efeito da adição do gesso agrícola em substrato no
desenvolvimento de mudas de cafeeiro. Rev Agrogeoambiental. 2010;2:97-103.
Reichert JM, Albuquerque JA, Gubiani PI, Kaiser DR, Minella JPG, Reinert DJ. Hidrologia
do solo, disponibilidade de água às plantas e zoneamento agroclimátlco. ln: Klauberg Filho
o, Mafra AL. Gatiboni LC, editores. Tópicos em Ciência do Solo. Viçosa, MG: Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo; 2011 . v. 7. p. 1-54.
Reichert JM, Suzuki LEAS, Reinert DJ. Compactação do solo em sistemas agropecuãrios
e florestais: identifi cação, efeitos, limites crf ticos e mitigação. ln: Cerreta CA, Silva LS,
Reichert JM, editores. Tópicos em Ciência do Solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de
Ciência do Solo; 2007. v. 5. p. 49-134.
Rena AB, Guimarães PTG. Sistema radicular do cafeeiro: estrutura. distribuição, atividade
e fatores que o influenciam. Belo Horizonte: Epamig; 2000.
Rena AB, Maestri M. Relações hídricas no cafeeiro. ITEM. 2000;48:34-41
Rena AB. Malavolta E, Rocha M. Yamada T. Cultura do cafeeiro: fatores que afetam a
produtividade. Piracicaba: Associação Brasileira para a Pesquisa da Potassa e do Fosfato; 1986.
Resende M . Aplicação de conhecimentos pedológicos à conservação de solos. Informe

Agropecuário. 1985:11 :3-18.
Resende M, Curi N, Rezende SB, Corrêa GF. Pedologia: br1se para dlstlnç..,10 de amblentos
6. ed. Lavras: Editora UFLA; 201 4.
Resonde M, Curl N, Santana D P. Pedologia e fertilidade do solo· lnlornções e interpiotações.

Brasília, DF: Ministério da Agricultura/Lavras: UFLNFAEP; 1988
Tópicos Ci. Solo, J0:70- 1'10, i o19

Melhoria físico-hídrica do nmbientc rud icul,ir do cafe,!lro em cm1dl1;üe'l de. .. 1J 7
Ribeiro l<D, Menezes SM, Mesquita MGBF, Sampaio FMT. Proprlodr1dos flolcr1s do nolo ,
innuencladas pela distribuição de poros, do sois classes do solos da rogf::lo do Lavras-MG.
Cienr. Agrotec. 2007;31 :1167-75.
Rios GFA, Carvalho LG, Silva BM, Rezende FC, Porolra GM. Tensões do água no Golo no
cultivo de marnoelra. Pesq Agropec Trop . 2014;44:287-93.
Rizzo LTB. Indicadores da resiliência do Latossolo Vermelho Escuro cultivado com cltrus e
euca lipto em ltapetininga, SP: recuperação de um solo degradado pela compactação (tese).
São Paulo: Universidade de São Paulo; 2000.
Ronchi CP, Sousa Júnior JM, Almeida WL, Souza DS, Silva NO, Oliveira LB, Guerra AMNM,
Ferreiro PA. Morfologia radicular de cultivares de café arábica submetidas a diferentes arranjos
espaciais. Pesq Agropec Bras. 2015;50: 187-95.
Rosolem CA, Vicenlinl JPTMM, Sleiner F. Suprimento de potássio em função da adubação

potâssica residual em um Latossolo Vermelho do Cerrado. Rev Bras Cienc Solo.
2012:36:1507-15.
Sakai E, Barbosa EAA, Silveira JMC, Pires RCM. Coffee productivíly and root systems in
cultivation schemes with difíerent population arrangements and with and wllhout drip lrrigaUon.
Agr Water Manage. 2015;148:16-23.
Santos HG, Jacornine PKT, Anjos LHC, Oliveira VA, Oliveira JB, Coelho MR, Lumbreras JF,
Cunha T JF. Sistema brasileiro de classificação de solos. 2. ed. Rio de Janeiro: Embrapa
SPI; 2006.
Santos WJR. Sílva BM, Oliveira GC, Volpalo MML, Lima JM, Curi N, Marques JJ. Soll moisture
in lhe root zone and its relation to plant vigor assessed by remate sensing ai management
scale. Geoderma. 2014;221-222:91-5.
Scopus. Databases (homepage na internet). Amsterdã: Elsevier; 2018 [cited 2018 Jul 09J.
Available from : https://www.scopus.com/home.url.
Serafim ME. Sistema conservacionista e de manejo intensivo na melhoria de atributos do

solo para a cultura do cafeeiro [tese]. Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2011 .
Serafim ME, Oliveira GC, Curi N, Delima JM, Guimarães PTG, Lima VMP. Potenclalldades e
limitações de uso de Latossolos e Cambissolos, sob sistema conservaclonlsta em lavouras
cafeeiras. Biasei J . 2013a;29:1640-52.
Serafim ME, Oliveira GC, Lima JM. Silva BM, Zeviani WM, Lima VMP. Disponibilidade hldrica e
distinção de ambientes para cultivo de cafeeiros. Rev Bras Eng Agric Ambient. 2013b; 17:362-70.
Serafim ME, Oliveira GC, Oliveira AS, Lima JM, Guimarães PTG, Costa JC, Siste ma
conservaclonista e de manejo intensivo do solo no cultivo de caíeelros na região do alto
São Francisco, MG: um estudo de caso. Biasei J. 2011 ;27:964-77.
Serafim ME, Oliveira GC, Vitorino ACT, Silva BM, Carduccl CE. Qualldnde ílslca e Intervalo
hldrico ótimo em Latossolo e Cambissolo, cultivados com cafeeiro, sob monejo conservacionlsta
do solo. Rev Sras Cienc Solo. 2013c;37:733-42.
Severiano EC, Oliveira GC, Dlas Júnior MS, Castro MB, Oliveira LFC, Costa KAP. Compactaçt\o
de solos cultivados com cana-de-açúcur: 1 - modelagem 0 quAnllficação cléJ compnctaçjo
adicional após as operações de colheita. Eng A gre. 2010;30:404-13.
T6picos Ci. Solo, 10:70- 1'10, 2019

138 Geraldo César de Oliveira cl ai.
Severiano EC, Oliveira GC, Dias Júnior MS, Costa KAP, Benites VM, Ferreira Filho SM.
Structural changes in I::itosots or lhe Cerrado region: li. Soil compressive behavior and Modeling
or additional compaction. Rev Bras Cienc Solo. 2011 b;35:783-91.
Severiano EC, Oliveira GC, Dias Júnior MS, Costa KAP, Silva FG, Ferreira Filho SM. Structural
changes in latosols or lhe cerrado region: 1. Relationships between soil physical properties
and leasl limiting w ater range. Rev Bms Cienc Solo. 2011a;35:773-82.
Severiano EC, Oliveira GC, Dias Júnior MS, Curi N, Costa KAP, Carducci CE. Preconsolidation
pressure, soil water relention characterislics, and texture of Latosols in lhe Brazilian Cerrado.
Soil Res. 2013;51 :193-202.
Skorupa ALA, Tassinari D, Silva SHG, Poggere GC, Zinn YL , Curi N. Xanthic- and
Rhodic-Acrudoxes under cerrado vegetation: differential internai drainage and covarying
micromorphological properties. Cienc Agrolec. 2016;40:443-53.
Silva AL, Bruno 18, Reichardt K, Bacchi OOS, Dourado-Neto D, Favarin JL, Costa FMP,
Timm LC. Soil water extraction by roais and Kc for lhe coffee crop. Rev Bras Eng Agric
Ambient. 2009; 19:257-61.
Silva AP, Kay BD, Perfect E. Characterization of lhe leasl limiting water range of soils. Soil
Sei SocAm J. 1994;58:1775-81 .
Silva AP, Tormena CA, Fidalski J, lmhoff S. Funções de pedotransferência para as curvas de
retenção de água e de resistência do solo à penetração. Rev Bras Cienc Solo. 2008;32:1-10.
Silva BM. Disponibilidade de água no solo: métodos de estimativa e implicações de manejo

em cafeeiros na região do cerrado [tese]. Lavras: Universidade Federal de Lavras: 2014b.
Silva BM. Dinâmica espaço-temporal da água no solo cultivado com cafeeiro nas condições
climáticas do Alto São Francisco - MG [dissertação]. Lavras. Universidade Federal de Lavras;
2012.
Silva BM, Oliveira GC, Serafim ME, Silva EA, Ferreira MM, Norton LO, Curi N. Criticai soil
moisture range for a coffee crop in an oxidic latosol as affecled by soil managemenl. Soll
Till Res. 2015a;154:103-13.
Silva BM, Oliveira GC, Serafim ME, Silva EA, Guimarães PTG, Melo LBB, Norton LD. Curi
N. Soil moisture associated with least limiting water range, leaf water potential, lnilial growth
and yield of coffee as affected by soil management system. Soil TIII Res. 2019;189:36-43.
Silva BM, Oliveira GC, Serafim ME, Silva EA, Oliveira LM. Indica s no diagnóstico da qualidade
estrutural de Latossolo multo argiloso sob manejo Intensivo. Biasei J. 2012;28:338-45.
SIiva BM, Santos WJR. Oliveira GC, Uma JM, Curi N, Marques JJ. Soil moisture space•tlme
analysis to support improved crop managemenl. Cienc Agrotec. 2015b;39:39-47.
Silva BM. SIiva EA, Oliveira GC, Ferreira MM, Serafim ME. Plant-avallable soll water capacltY'
estlmatíon methods and lmplicatlons. Rev Bras Cienc Solo. 2014 ;38:464-75.
Silva EA. Propriedades flslco-hldricas do solo e desenvolvimento radlcular do cafeeiro (teseJ.

Lavras· Universidade Federal de Lavras: 2017.
SIiva EA. Agregação por macromorfometria e "high energy molsture characterisllc"em Lntossalo
e Cambissolo sob manejo Intensivo na caíelcullura [d1ssertaçãoJ. Lavras· Universidade Fed ,ai
de Lavras; 2014a.
T ópicos Ci Solo, 10:70 -140, 201 9

Silva EA, Carduccl CE, Oliveira GC, Silva BM, Serafim ME. Estrutura de solos em manejo
conservacionista: diagnóstico visual, laboratorial, caracterização e inter-relações. Sei Agraria.
2017;18:61-73.
Silva EA, Oliveira GC, Carduccl CE, Silva BM, Oliveira LM, Cosia JC. Doses crescentes de
gesso agrícola, estabilidade de agregados e carbono orgânico em Latossolo do Cerrado
sob cafeicultura. Amazonian J. 2013;56:25-32.
Silva EA, Oliveira GC, Carducci CE, Silva BM, Serafim ME. Aggregates morphomelry of a
lnceptisol under conservationist system. Semin CiencAgrar. 2016a;37:1165-76.
Silva EA, Silva SHG, Olíveira GC, Carducci CE. Root spatial distribution in coffee plants of
different ages under conservation management syslem. Afr J Agric Res. 2016b;11 :4970-8.
Silva EB, Nogueira FD, Guimarães PTG. Qualidade de grãos de café beneficiados em
resposta à adubação potássica. Sei Agric. 2002;59:173-9.
Silva Neto FJ, Fontanetti A, Morinigo KPG, Guimarães NF, Gallo AS, Souza MDB. Efeito da
distribuição espacial de árvores sobre a qualidade de grãos e bebida de cafeeiros sombreados.
Cadernos de Agroecologia. 2018;13:1-6.
Silva NM, van Raij B, Carvalho H, Bataglia OC, Kondo Jl. Efeitos do calcário e do gesso
nas caracterlsticas quimicas do solo e na cultura do algodão. Bragantia. 1997;56:389-401.
Silva RF. Comportamento fisico-hidrico de solos submetidos ao preparo e manejo sob lavoura
cafeeira (tese]. Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2018.
Silva SHG, Hartemink AE, Teixeira AFS, Inda AV, Guilherme LRG, Curi N. Soil weathering
analysis using a portable X-ray fluorescence (PXRF) spectrometer in an lnceptisol from the
Brazilian Cerrado. Appl Clay Sei. 2018; 162:27-37.
Silva VA, Antunes WC, Guimarães BLS, Paiva RMC, Silva VF, Ferrão MAG, Da Malta FM,
Loureiro ME. Resposta fisiológica de clone de café Conilon senslvel à deficiência hídrica
enxertado em porta-enxerto tolerante. Pesq Agropec Sras. 2010;45:457-64.
Soares AR, Mantovani EC, Braga A. Irrigação e fisiologia da floração em cafeeiros adultos
na região da zona da mata de Minas Gerais. Acta Sei Agron. 2005;27:117-25.
Souza JM, Reis EF, Bonomo R, Garcia GO. Wet bulb and Conllon coffee root distributlon
under drip irrigation. Cien Agrotec. 2018;42:93-103.
Souza LS. Uso e manejo dos solos coesos dos tabuleiros costeiros. ln: Anais da Reunião
técnica sobre solos coesos dos tabuleiros costeiros; 1996; Cruz das Almas. Aracaju: Embrapa-
CPATC/Embrapa-CN PMF/EAUFBA/IGUFBA; 1996. p. 36-75.
Stirzaker RJ, Passioura JB, Wilms Y. Soil structure and plant growth: lmpact of bulk denslty
and biopores. Plant Soil. 1996;185:151-62.
Taylor HM, Ratliff L. Root elongalion rates of cotton and peanuts as a function of soil strength
and soll water content. Soll Sei. 1969;108: 113-9.
Tivet F, Sá JCM, Lal R, Briedis C, Borszowskei PR, Burkner JDS, Farias A, Eurich G, Hartman
DDC, Nadolny MJ, Bouzinac SLS. Aggregate C depletion by plowing and lts restoralion by
dlverse blomass-C Inputs under no-till ln sub-tropical and tropical regions of Brazil. Soil TIII
Res. 2013;126:203-18.
Tópicos Ci. Solo, 10:70-140, 2019

140 Geraldo César de Oliveiril et ai.
Tormena CA, Araújo MA. Fidalski J, Costa JM. Variação temporal do intervalo hídrico ótimo
de um latossolo vermelho dístroférrico sob sistemas de plantio direto. Rev Bras Cienc Solo.
2007;31 :211-9.
Tracy SR. Black CR. Roberts JA, Dodd IC, Mooney SJ. Using X-ray computed tomography to
explore the role of abscisic acid in moderating lhe impact of soil compaction on root system
architecture. Environ Exp Boi. 2015;11 O:11-8.
Triplett Jr GB. Dick WA . No-lillage crop production: a revolution in agriculture. Agron J.

2008;100:S 153-65.
Valentine TA, Halletl PD. Binnie K, Young MW, Squire GR, Hawes C, Bengough AG. Soil
strength and macropore volume limit root elongation rales in many UK agricultura! soils. Ann
Boi. 2012;110:259-70.
Vollant-Tuduri N, Bruand A , Brossard M, Balbino LC, Oliveira MIL, Martins ES. Mass
proportion of microaggregates and bulk density in a Brazilian clayey Oxisol. Soil Sei Soe
Am J . 2005;69:1559-64.
Wiersum LK. Potential subsoil utilization by roots. Plant Soil. 1967;17:383-400.
Wingeyer AB, Amado TJC, Pérez-Bidegain M, Studdert GA, Perdomo-Varela CH, Garcia FO,
Karlen DL. Soil quality impacts of current South American agricultura! practices. Sustainabllity.
2015;7:2213-42.
Zhang GS. Hu XB, Zhang XX, Li J. Effects of plastíc mulch and crop rotation on soil physical
properties in rain-fed vegetable production in lhe mid-Yunnan plateau, China. Soil TIII Res.
2015;145:111-11 .
Zinn YL, Lal R, Bigham JM, Resck DVS. Edaphic contrais on soll organic carbon retention in
the Brazilian Cerrado: texture and mineralogy. Soil Sei Soe Am J. 2007;71:1204-14.
Tópicos Ci. Solo. 10 :70 -1'10 , 20 19

EFICIÊNCIA DE USO DO NITROGÊNIO
EM AGROECOSSISTEMAS
Gustavo Castoldin 1, Ciro A. Rosolem 12l, Heitor Cantarellaf3), Ibanor Anghinoni1'11,

Luiz G. DenardinM1, Laércio A . Pivettal51, Mellissa A. S. Silva16J & Virgínia Damin171
Introdução................................................................................................................................................ 142
Balanço do nitrogênio em agroecossistemas .......................................................................................... 143
Principais formas de entrada de nitrogénio nos agroecossistemas .................................................... 145
Fixação biológica de nitrogénio ...................................................................................................... 145
Deposição atmosférica ................................................................................................................... 147
Fertilizantes nitrogenados ................................................................................................ ............... 148
Principais formas de saída de nitrogênio dos agroecossistemas ....................................................... 149
Perdas gasosas de nitrogênio ........................................................................................................ 150
Volatilização de amõnia .............................................................................................................. 150
Emissão de nitrogênio elementar e óxido nitroso ....................................................................... 152
Perdas de nitrogênio via foliar .................................................................................................... 155
Perdas de nitrogênio por lixiviação de nitrato ................................................................................. 156
Mineralização e imobilízação do nitrogênio nos agroecossistemas .................................................... 157
Impactos ambientais do nitrogênio ...................................................................................................... 159
Eficiência de uso do nitrogênio em sistema de plantio direto.................................................................. 163
A importância das raízes para a eficiência de uso do nitrogênio ........................................................ 165
O efeito de herbicidas na eficiência de uso do nitrogênio em agroecossistemas ............................... 169
Efeito de herbicidas no balanço de nitrogénio no sistema solo-planta ........................................... 169
Perda de amõnia via folhas ...................... ...................................................................................... 170
Exsudação de nitrogênio pelas ralzes ............................................................................................ 171
Impacto de herbicidas em microrganismos do solo que atuam em processos
de transformação do nitrogênio ...................................................................................................... 172
Impacto de herbicidas dessecantes na decomposição de palhada e no fornecimento
de nitrogênio à cultura em sucessão .............................................................................................. 175
Eficiência de uso do nitrogênio na sucessão soja-milho ..................................................................... 176
Eficiência de uso do nitrogênio em sistemas integrados de produção .................................................... 186
Impacto dos SIPAs na dinâmica e eficiência de uso do nitrogênio em agroecossistemas ................. 187
Experiências brasileiras na promoção da eficiência de uso do nitrogênio em SIPAs ......................... 191
Na produção agropecuária em terras altas .................................................................................... 191
Na produção agropecuária em terras baixas .................................................................................. 197
Tecnologias capazes de melhorar a eficiência de uso do nitrogênio ................................................... _. 201
Sensores para manejo de nitrogênio .................................................................................................. 201
Fontes de fertilizantes nitrogenados ................................................................................................... 208
Considerações finais ...................................... ......................................................................................... 213
Agradecimentos....................................................................................................................................... 214
Literatura Citada .................................................................................................................................... 215
111 lnsti1u10 Federal Goiano - IF Goiano, Polo Je lnovaçilo, Programa de Pós-gradu:u;üo cm Ciências Agrárias, Rio
Verde, GO, Brasil. E-mail: gustavo.castoldi@ifgoiano.cdu.br
oi Universidade Es1..1dual Paulista - UNESP, Faculdade de Cic:ncias Agronômicas - FCA, Departamento de Produi;ilo
e Melhoramcn10 Vegetal, Programa de Pós-Gr.:iduaçào cm Agronornia/Agncuhurn, Dotucntu, sr, Drasil. E-moil:
ciro.rosulc111@uncsp.hr
111 lnstitulo Agronômico de Campinas - LAC, Centro de Solos e Recursos Ambientais. Campinas, SP, lk.isil. E-mail:
cun1arcllu@iuc.sp.gov.br
111 Universidade Feder.ir do Rio Gmndc do Sul - UFRGS, Dcpanamcnto de Solos, l'rogmmn de l'ós-gr.11Jua~ilo cm
Ciéncia do Solo, Porlo Alegre, RS, Ur:t!>il. E-mail: il>anghi@ufrgs.br; luizgdc11urdin@gmail.et1m

1>1 Universidade Federal do 1'nraní1 - UFl'R, Dcpurtumcnlo de Cicm:ias Agrnnômicas, Scwr l'alouna, l'ulo1iru1, PR,
Brasil. E-mail: lucrciopivc11u@ufpr.br

1• 1 Empreso Brusilcirn de l'csquisu Agropccui\riu, Ccntru Nucionul de l\:~q111s.1 t'III ,\not e feijllo - Embrara , \m.l7
e Fc1jào, Sanlo Antônio de Goiás, GO, llrusil. E-nmil: mdli!-,..,11.solcr~ c111h111pn.b1
" ' IJ11ivcr~idu1k fcdcru l de Guiiis UHi, Setor de Sulos, E~c,1iu 1.k Agro1111111i,1, l'wgrama de l\\,.(imdl.l!lç-ll<i 1:m
Agronomia, Goiünin, GO, Br.:isil. E-mail: virginiudumi11Q1lgmuil.1:11111
142 Gustovo Cnstoldi el oi.
INTRODUÇÃO
O nitrogênio é um dos elementos minerais requeridos em maior quantidade

pelas plantas e o que mais limita o crescimento delas. O ciclo do N no
sistema solo-planta é bastante complexo, uma vez que são inúmeras suas
entradas e saídas, e qualquer alteração no manejo do solo e/ou das espécies
cultivadas pode modificar significativamente a sua dinâmica. Em virtude do
grande número de reações a que está sujeito e da sua alta instabilidade no
solo, o N é comumente o nutriente mais difícil de ser manejado. Assim, ele é
um elemento-cl1ave para os agroecossistemas, tanto por sua essencialidade
às plantas somo pelos riscos ambientais que o seu manejo inadequado pode
representar (Li el ai., 2007).
Embora seja um dos principais fatores limitantes à produtividade agrícola,
apenas 47 % do N globalmente adicionado às culturas é convertido em
produtos colhidos (Lassaletta et ai. , 2014), de modo que, do N utilizado
na agricultura, mais da metade está sendo perdida para o ambiente pelas
mais diversas vias. Nesse contexto, a eficiência de uso do N (EUN) assume
papel de destaque, sendo sua melhoria fator-chave para uma agricultura
sustentável.
A EUN consiste basicamente na relação entre a produtividade (grãos,
frutos, biomassa seca etc.) e a quantidade de N disponível para tal,
podendo-se dividir em dois componentes principais: eficiência na absorção
de N (EAN), definida como a capacidade de a planta absorver N; e eficiência
na utilização do N (EUtN), definida como a capacidade de a planta usar
o N para a produção de grãos (Moll et ai., 1982). A EUN pode ainda ser
definida de outras maneiras, como: (i) produtividade da cultura por unidade
de nutriente aplicado; (ii) aumento da produção de culturas por unidade de
nutriente fornecido (eficiência agronômica); (iii) nutriente colhido por unidade
de nutriente aplicado; ou (iv) aumento da absorção das culturas por unidade
de nutriente aplicado (eficiência de recuperação) (Keating et ai., 2010).
Em síntese, usar eficientemente o N significa atingir o melhor resultado
com um mínimo de perda de recursos. Sistemas eficientes têm sido aqueles
com maior capacidade de fornecer N em quantidades adequadas e com
maior sincronismo entre a liberação desse elemento e a taxa de absorção/
exigência da cultura. Em sistemas conservacionistas, por exemplo, a inclusão
de gramíneas pode reduzir as perdas pela alta absorção e pela imobilização
do N em seus tecidos, enquanto espécies leguminosas podem adicionar N ao
sistema, compensando, de certa forma, parte dessas perdas (Rosolem et ai.,
2018). Para fins de manejo da adubação nitrogenada, algumas estratégias
Tópicos Ci. Sulo, l O: JII 1-238. 201 9

Eflclc nclíl de• 11!.0 do nllrou<'.!nln (!Ili il!:JíOC!COS'il!;lcmas 143
podem melhorar a EUN, tais como o uso de sensores e/ou fertilizantes

especiais ou simplesmente a adoção de boas práticas para o uso eficiente
de fertilizantes, o "manejo 4C" (Roberts, 2007).
Tendo em vista as perdas de N para o ambiente, os altos custos de
sua produção e aplicação, bem como sua importância para a produtividade
das culturas, faz-se necessário conhecer os conceitos fundamentais das
transformações do N no sistema solo-planta-atmosfera e as ferramentas
disponiveis para seu manejo, a fim de melhorar a eficiência de seu uso nos
variados agroecossistemas. Aspectos relativamente pouco explorados, tais
como o importante papel das raízes para a EUN e a relação entre herbicidas
(amplamente utilizados em diversos sistemas agricolas) e EUN, também
precisam ser mais bem discutidos, sendo justamente esta a principal proposta
deste capítulo: abordar conhecimentos básicos e aplicados a fim de discutir
a EUN sob a ótica de temáticas atuais.
BALANÇO DO NITROGÊNIO EM
AGROECOSSISTEMAS
Assim como a água é uma substância crítica para a vida, o N também

é, pois, do mesmo modo que a maior porção de água do planeta não pode
ser utilizada pela maioria dos organismos, a maior parte do N também não
está disponível para pronta utilização. Aproximadamente 78 % da atmosfera
é N diatômico (N 2}, o qual é indisponível para a maioria dos organismos vivos
por causa da força da tripla ligação que mantém unidos os dois átomos de
N. Desse modo, mesmo com adaptações para usar de modo mais eficiente
o N, como associações com bactérias e Archaea, muitos ecossistemas do
mundo são limitados pelo N (Galloway et ai., 2004).
Globalmente, os humanos, nos dias atuais, ingerem cerca de 20 Tg ano-1
de N em seus alimentos. Tudo isso entra no ambiente, e as consequências
ambientais resultantes são ampliadas substancialmente em razão do adicional
de cerca de 100 Tg ano- 1 de N que esteve envolvido na produção desses
alimentos, sem nunca ter entrado em bocas humanas, mas que também
foi liberado para o ambiente. Além desse total de cerca de 120 Tg ano-1
de N, outros 25 Tg ano-' de N de Nx foram criados pela combustão de
combustíveis fósseis e ainda outros 20 Tg ano-' de N foram criados para
outros usos pelo processo Haber-Bosch, totalizando cerca de 165 Tg ano-'
de N. Essa quantidade é quase duas vezes a quantidade de N reativo criado
pela fixação biológica de N (FBN) em ecossistemas naturais terrestres (cerca
de 90 Tg ano-' de N) (Galloway et ai., 2002).
Tópico:; Ci. Solu, 1O: 1'1 1-l:IK, :w 19

144
O s solos normalmente aprosenlnm teores totais de N vmiando de 0,1 a

0,6 % na camada do 15 cm da suporflcie, o que representa entre 2.000 e
12.000 kg h0·1 de N (Camoron ot ai., 2013). Entre 95 e 98 % do N total pode
ser encontrado na forma oroânic8, o, portanto, a matéria orgânica (MO) é
o principal reservatório do 1,1 do solo. Por outro lado, as plantas somente
absorvem o N na forma inorg~nica, a qual representa de 5 a 25 % do N total
do solo (Urquiaga et ai., 1984). No entanto, os teores das íorrnas inorgânicas
de N si:io bastantes variáveis, mesmo em curto intervalo de tempo, em razão
da complexidade e da dinâmica das transformações a que essas formas
estão sujeitas Entre as formas inorgânicas, destacam-se o amónio (NH,. ·),
o nitrito (NO 7"). o nitrato (NO:it o óxido nitroso (N 2O), o óxido nítrico (NO)
e o N elementar (N 2) .
O balanço de N em agroecossistemas fornece, a qualquer tempo, um
panorama quantitativo das entradas e das saídas de N e sua retenção no
solo, além de verificar a sustentabilidade da produção agrícola e a qualidade
do solo e do ambiente (Cameron et ai., 2013; Sainju, 2017).
Segundo OI e Cameron (2000) e Sainju (2017), o balanço de N é medido
pela dedução das saldas e das mudanças no armazenamento do N total do
solo, das entradas de N, o que poderia ser descrito por meio da seguinte
equação:
(1)
Em que: N1i é o balanço de N; N0 são as entradas de N (N proveniente

de fertilizantes inorgânicos + N de fertilizantes orgânicos, estercos e
condicionadores + N de deposições atmosféricas [chuva, neve e deposição
seca] + N de fixação biológica [simbiólica + não simblólica] + N de água
de irrigação + N de sementes); N0 são as saldas de N (remoção pelas
culturas [grãos e biomassa]+ perdas de N [lixiviação, volatilização de amônia
[NH 3], desnitrificação, emissões de gases [NOx]], escorrimento superficial,
erosão do solo e senescência das plantas); e NTrn são as mudanças no
armazenamento de N total do solo (N total do solo no final do experimento/
safra - N total do solo no inicio do experimento/safra).
Ao final, um valor positivo de balanço indica que houve ganho de N
no sistema, enquanto um valor negativo, perda de N. Quando as fontes,
os sumidouros e as perdas de N são contabilizados, então não deveria
haver perdas ou ganhos em uma situação de N reciclado eficientemente
(Sainju, 2017).
T6picoi. CI. Solu, l O: l '1 l -238, 20 19

Principais fonnas do ontrndn de nltrogônlo nos
agroocosslste,nas
Fix:1ção biológica do 11/trogô11/o
A FBN consisto nn quobm <ln liílll~~ílo trlµlo cio N ntr11osíúrko (N.,) poln oçAo
ciu umn poquonn pnrculo do ospúclm, cio oronnlsmos procorlotos, llxncloros
d vldo livro ou slmblólicn, quo possuom o onzlnm nltrooonnso capaz <lo
r "ciuzir o N., ú fonim lnorgttnlcn comblnoclfl NH.,, resultando om ~ua ocllçílo no
~alo, É o µrlnclpal procosso noturol cio onlrodo do N nos uoroocosslstomns.
A FBN. n: nlizodo por maio do sirnbloso ontro l0gumlnmms o bactórlos ílxado11:1s
do N. ô o procosso muls roievonto cio ponto cio visln nr,rlcolo por causo clns
qunnlldodos do N lncorpornclns oo slstomo o pode s0r roprosontnclo poin
soguinto o(lunçílo, om condições norm~1ls do tornpomturo o prossllo (Moroim
o Slquolrn, 2006):
NilllJ(l lllhlllll
N•• t !31 1' 1 16/\TP I Oo 2NH,, 1 HJ I H3/\DP t ·1GPI (2)
As boctórios, colelivo1110nt0 cl10tnaclas do rizóblos, llcorn l11st0loctos 0111

órgOos ospociols nos ralzes, chamados do nódulos, nos qunls olos nxmn o
N:, na NH.,, o quol poda ser osslmlloda polEl planto vln glulamlnn slntotose no
íonnoç.no de glutomino, o, om tI'0Cfl, os boclôrios derivnm corbolclrntos vogotols
como íonlo do carbono (C) 0 onorgio paro allm0nlnr o FBN (Tombion 0t oi.,
20'19). No processo biológico, n onorglo utlllzudn ó o ATP, procluzlclo por 1110 10
do enerola solar convorlldn em onerglo qulrnlco, ou soja, lllllíl íonlu renovóvol
(Morolrn o Slquoiro, 2006). Entretanto, o fonnaçOo dt:> nódulos nos plantas,
em FBN, é multo sonslvol ôs condições clel0térlns do melo. Allornçõos nos
proprl0dnd0s flslcos e qulrnlcns do solo, quo sL1o lnfluoncludos por dlfo>rontos
mótoclos do mnnojo, podorn ofotor cUrotrnnonte ns ollvldndos blóticns, lols
como umidade do solo, vontllaçOo o lomporolurn, bom co,110 o lntoroçt\o
entre o MO elo solo 0 os mlnoruls (Figuro 1), lrnpoctundo no lnlonslctodu o
no ofotlvldodo do prOG0SSO do FBN (Tornblnn ot Ell., 20 '19).
o Brnsll ó o mnior usunrlo o produtor mumllal cto lnoculcmlos pnm
log11111lnosus, 01111Jor I ü utlllzoç.no c.:omorclul ctOStiO produto 0stoja , do n1odo
gurnl, lhnltodo ú culluru du ~ojo. A t=BN pro111ovldn µor Lmclórlu~ cio gônoro
/3111dy1lluolJil11n tom posslbllltndú n rucluçllo cio~ liUsto~ de produç,4'\o ,m çultu1\l
dn sojo, co111 co11soquunto 11u111011to cl11 con1pollllvldrntu dmmu co111111oclity no
1110rcndo l11to11u1clonnl (ZIIII ol 111., 2010). l~su tom nltlo posslvol po,quo, ulúm
do substituir n udubnçílo 111lroonm1du ml1101nl, n F□ N pos~1lbllik\ o npo1to du
....l
o:
-;:;
;:;·
o,r
-
~
o,
("")
solo:
HH
(J)
o Menor umidade do
-õ
- Maior temperatura
e
-
.:,.
i-;
Dliliil- do solo
Maior pom&ldade
mais elevado]
Maior teor
de nitrato
____.
/
e..: Menor teor de matéria
oc
~ orgãnicadosolo
-e
1 ,:)
~-':'·
Método de
mane10
do solo
/
1\ [ Fflk:a
J----+l Química
H. ~ ] 1..
..,;.. '.lj
~J ~
' t- -~
r~~
.,!i'._
l,j j
-~
-:,.:-, ~-
,~-:
i
.1
::
G)
e:
'.li
ci
o<
(")
OI
~
--~
º--
e..
Maior umidade do so1o 1
e.
pH mais baixo l l ~
Reduzido teor '

de rutrato
Figura 1. Efeitos típicos dos sistemas de manejo e preparo do solo sobre a fixação biológica de nitrogênio por meio das
mudanças físicas, químicas e biológicas.
Fcr.:e: a1:1apta~ de Torablan et aJ. (2019).
Eficiência de uso do nitrogênio em agroecossislemas 147
N suficiente para obtenção de alta produtividade de grãos (Hungria et ai.,

2005), provendo N à cultura por meio de uma fonte limpa e renovável.
Deposição atmosférica
A deposição atmosférica de N é uma significante fonte de enriquecimento

de N oriundo de emissões antrópicas para as águas costeiras e estuarinas.
Componentes nitrogenados que são lançados na atmosfera por causa
das atividades industriais ou agrícolas retornam ao solo e aos oceanos
por meio de processos de deposição seca ou úmida. Dependendo das
características desses componentes, esses processos podem envolver
tanto fluxos locais como de longo alcance. De modo geral, a magnitude da
deposição atmosférica depende da distância das fontes emissoras (IFA,
2017) (Figura 2).
Em regiões com alta concentração industrial, a deposição atmosférica
pode ser responsável pela adição de até 80 kg ha-1 ano-1 de N (IFA, 2017).
Resultados apresentados por Galloway et ai. (2004) evidenciam que haverá
aumento das quantidades de N depositadas por essa via nos próximos anos
(Quadro 1).
De acordo com Hofman e van Cleemput (2004), a deposição atmosférica
de N total (NH/ e NO3-) é da ordem de 10 a 40 kg ha-1 ano- 1 de N, na maior
parte da região central e nordeste da Europa e em algumas regiões da
América do Norte. Em áreas menos industriais, esses valores variam de 3 a
s kg ha-1 ano-1 de N. No Brasil, Resende (2001) relatou deposição atmosférica
de N em área de Cerrado típico de aproximadamente 4 kg ha- 1 ano-1 , enquanto
Castoldi (2014), em área de transição entre Cerrado e Mata Atlântica,
mensurou deposição de 6,8 kg ha-1 ano·1 de N.
Os fatores que afetam a quantidade de N adicionada aos agroecossis-
temas, via precipitação pluviométrica, são a época do ano, a proximidade
co
Jll!i
l..05
1&0,V 1211W l,()V/ 0 C.OC 121>(
Figura 2. Padrões de deposição espacial de nitrogênio inorgânico em 1860 (a);

1
início de 1990 (b) e em 2050 (c), em mg m·2 ano· de N.
Fonte: Galloway et ai. (2004).
Tópico!> Cl. Solo, 10: 141 -238, 201 9

Eficiência de uso do nitrogênio em agroecossistemas 147
N suficiente para obtenção de alta produtividade de grãos (Hungria et ai.,

2005 ), provendo N à cultura por meio de uma fonte limpa e renovável.
Deposição atmosférica
A deposição atmosférica de N é uma significante fonte de enriquecimento

de N oriundo de emissões antrópicas para as águas costeiras e estuarinas.
Componentes nitrogenados que são lançados na atmosfera por causa
das atividades industriais ou agrícolas retornam ao solo e aos oceanos
por meio de processos de deposição seca ou úmida. Dependendo das
características desses componentes, esses processos podem envolver
tanto fluxos locais como de longo alcance. De modo geral, a magnitude da
deposição atmosférica depende da distância das fontes emissoras (IFA,
2017) (Figura 2).
Em regiões com alta concentração industrial, a deposição atmosférica
pode ser responsável pela adição de até 80 kg ha-1 ano-1 de N (IFA, 2017).
Resultados apresentados por Galloway et ai. (2004) evidenciam que haverá
aumento das quantidades de N depositadas por essa via nos próximos anos
(Quadro 1).
De acordo com Hofman e van Cleemput (2004), a deposição atmosférica
de N total (NH/ e NO3-) é da ordem de 10 a 40 kg ha-1 ano- 1 de N , na maior
parte da região central e nordeste da Europa e em algumas regiões da
América do Norte. Em áreas menos industriais, esses valores variam de 3 a
5 kg ha- 1 ano-1 de N. No Brasil, Resende (2001) relatou deposição atmosférica
de Nem área de Cerrado típico de aproximadamente 4 kg ha-1 ano·1, enquanto
Castoldi (2014 ), em área de transição entre Cerrado e Mata Atlântica,
mensurou deposição de 6,8 kg ha·1 ano-1 de N.
Os fatores que afetam a quantidade de N adicionada aos agroecossis-
temas, via precipitação pluviométrica, são a época do ano, a proximidade
IUfll 110'11 WII O WE I XiE
Figura 2. Padrões de deposição espacial de nitrogênio inorgânico em 1860 (a);

início de 1990 (b) e em 2050 (c), em mg m·2 ano·1 de N.
Fonte: Galloway ot ai. (2004).
Tópicos Cí. Solo, 10: J41 -238, 2019

1 1S
l ,\1t1HII\I 1 IHuh lll\lhJíll\ uluh1,1 tlü l\ltiouc'\ 11111
t 1,,11,1111, ,111 1t1111111!i'11h 11 1111111 1111111 ~'(1!10

1111 11111 1
Nt' 1
l n l 111, 11 11 tl,11 ~•11.11 , 1,, "
• I'"
1\ li 1111111111 11,:' .' 1,11 :111.~1

:, ,1hhll ,1 1~'. li •li l, 11 '/11,h
Nlt
•
h ll 111•11t, 1 10,11 ,ti 1,'/ u:1,0
t\ 1nt 1111,111 11,tl 1ll,11 ~I[\, 1
t1 uhl o tnl 111, 11 llll ,'/ 1Ili, 1
hltnl :11,ll 111:1.11 ltlB,n
l 1111h1 11dnplt11l11 1111 l 111111111 ,1\• 111111 \.'IHl,I)
d,n <111t11 11tll!l 11 11 p111:11111~1n cl11 11n111t1 l11d11t1l l'lt1lt\ , 111111 q1111lt1 tltl Ol)t\l)IVlltll,
11u1 11l11 1n11lu, 111!11n u111lt1:1on11 dn NI 1,, (U11ldl111111, l!l'/0),
r-o,t/llLantos 11/t1 011m111rlos

l\pu11111 du 11,pitlu 11t1111011tu 1111111111 do h11tlllln11tí111 111l101101111rlon m, pnln
(ANl)A, :10 •11,), 11 l\t 1111II t't 11,n d1 H1 p11h111t1 q110111J1u111111t11 11 1110 11or twm cltl
1
11plh:11~:no do N l1t1 (l)l111ly u l{11111nl~ll11h111111, : OIh), o q11u podo thtl' 11tllhulc.lll
1) w,111110 o xlc11 wíl1> du 1'1101111lllllllv111ll111 1:0 111 110Jn, rn 1lh11íl q110, n111 1111.no rlíl
H \N . m,111 1111t 11u11lu 11ílL1 111)11, 11111lt11 durn 11~:nn du 1111111111 111tw1 11111 ll(ltinndno,
u1 1q1 11111tu 11 1h11111111d11 1111111tll11I por N ( l(l'/ MI} ú 111ulor do quu dt> h~t11t1111
(l '.,ü rJ II du pt ilt'111111t , (1 ,,O} 1111111rnl11t1: 1\11 MI (IFA, ~O'I /),
0 N 111111 p11p11I h1111l11111011l11I 1111 p1 od11~:ílu 11uiloolt1, Ft1llt111 H1tl q111) ll vhhl
tio qllllllll IIIIJlllllll "" p11pul111;n11111111)(11111 tl<11 ,·1 po1111lvt>I \llll~'{Hl IIUt\ 11llt11on1no
p1utl1111tlot1u1111111 11t lv1111tu d or1 l111tlll1rn1tc111 t1ltll1uo111ulot1 (l; rh\1111111 ul oi..
:IOOtl) A 11h1l111,, tio NI 1,, olllll111 p1 1l11 rt.11 1~:n,1 tln N., dn 11r 00111 II_.. 11t1uu1lClll ll
p1,1011t uu d u t11n1v11lvh ll) 1111111111 111111111 o C1 11I l\c111ull 11111 'IUO!l1 du11n111h 1111lll
llnli111-llo1111l1, 1111111111111iu111111111110 d 1111111tl1111111 Plll1h1~:no tio flutlll1111lhJ1l
11111u1 1u1111t lt 111, ú u, 111111110111<111 11111 d()11 11111111 li 111 folh >11 nlu1 1llf h;u11 u 111011ol1~nl1:rn 1
d11 c'lplHll l (: ' 111111, ·1111111). /\ 1,1111,1n11 q,11, uh,1111111111 p1 ,1u11t1110 do ul11h1111l do NI 1.,
fl 1h ,11rn ll11 11 1111u111t :
1 111 11 1111 11,111,, 110111111 111 1111 uluvml11 111ot1tlil11 (:J110 11l11l) 11 111111p,1111t111 1l
('1110 ''C ).11 11111111111 111ll01 111111101101111'1lh·u l 1111,1 p1,1,h11,·nn do I l,11 t1,1 l111U1~•, 11 1to
11ll1 0111111111111, 1t1111, nu 11 11111 to 1111111111',tlr o 1111 ll l.1111111,1ml (l\•li1lnvt1ll11. lflll l)
Eficiência de uso do nitrogénio e m agroecossistemas 149
Utilizam-se 2 % de toda a energia mundial para a produção de fertilizante

(Sutton et ai., 2013a), sendo que 93 % dessa quantia é empregada para a
produção de fertilizantes nitrogenados.
Outro fator que aumenta o custo de produção de fertilizantes nitrogenados
é o fato de o gás natural ser a principal fonte de H2 para o processo. Além
de ser um recurso não renovável, o Brasil não tem grandes reservas do
gás, o qual deve ser importado. Desse modo, o Brasil, atualmente, importa
a maior parte do fertilizante nitrogenado utilizado. Os portos são a via de
entrada desse insumo, e, assim, além do alto custo de produção e das taxas
de importação, nas regiões distantes dos portos, como no Cerrado, tem-se
o custo adicional com transporte.
Principais formas de saída de nitrogênio dos

agroecoss istemas
As perdas de N no sistema solo-planta-atmosfera (Figura 3) estão entre

os principais mecanismos ou processos responsáveis pela baixa eficiência
Volatilização de NH3
e emissão de N20
pelas folhas
Adições dI N ao solo
Emissão de
N2 0 e N2
• Fertilizantes
• Organismos biológicos Volatilização de NH3
e não biológicos pelo solo
• Adubos orgânicos
• N2 atmosférico
- - ~ ~-----r--
j:-+ Perda por
escoamento
superficial
N orgânico-. Mlnerallzação de N
Fixação...,__ _ _ NH;
!
de NH; i
N03 "------. N2 0 _ . N2
!
NO-:,
Figura 3. Vias de entradas e saídas de nitrogênio no sistema solo-planta-atmosfera.

Fonte: adaptado de Fagorla (2014).
Tópicos Ci. Solo, 10:1'11 -238, 2019

150 Gustavo Castokli et t1I.
de recuperação dos fertilizantes minerais aplicados (Fageria, 2014), o que

também implica, além dos problemas anteriormente mencionados, aumento
nos custos de produção das lavouras.
Por causa da dinâmicG do N no solo, as principais formas de saída
desse elemento dos agroecossistemas são a remoção pelas culturas, por
meio de formas gasosas em processos de volatilização de NH 3 do solo,
de desnitrificação do N2 e dos óxidos de N (NO2 , N2 O e NO) associados
à desnitrificação, a lixiviação de NO3 • no solo para fora do alcance do
sistema radicular, as perdas de NH3 pela parte aérea das plantas e de N20
pelas folhas - esse último, formado durante a fotoassimilação do NO2• no
cloroplasta (Smart e Bloom, 2001) - , o escoamento superficial, a erosão
do solo e a senescência das plantas (Oi e Cameron, 2000; Trivelin et ai.,
2002; Sainju, 2017).
Perdas gasosas de nitrogênio
Volatilização de amônia
A volatilização de NH3 é uma das principais vias de perda de N proveniente

da adubação (Huang et ai. , 2017) e consiste na perda de N na forma de
NH3 pelo solo (Damin e Soler-Silva, 2016). De acordo com Ferm (1998)
e Bolan e Hedley (2003), grandes perdas de NH 3 são ocasionadas pela
reação química que transforma NH4• em NH3 , em meio alcalino, conforme
equação a seguir:
(4)
As perdas de N por volatilização de NH3 são estimadas em 37 Mt ano·1
no mundo, advindas, sobretudo, da agricultura e da criação animal,
especialmente em confinamentos (Sutton et ai., 2013a, b). A ureia,
que contém N na forma amídica e é a principal fonte de N no mercado
mundial, está sujeita a perdas mesmo em solos ácidos (Costa et ai., 2003;
Sangoi et ai., 2003), ainda mais quando aplicada na superfície dos solos,
pois sua hidrólise é mediada por enzimas do grupo das ureases:
CO(NH 2 ) 2 + 2H' + 2H 2O -► 2NH • + H CO (5)

4 2 3
O consumo de H·, na reação de hidrólise da ureia, resulta no aumento do

pH do solo ao redor do grânulo do fertilizante, o que favorece a volatilização
de NH 3 (Ferm, 1998; Bolan e Hedley, 2003; Chien et ai., 2009; Fageria,
2014 ). Kissel et ai. (1988) relataram aumento de mais de duas unidades
Tópicos Ci. Solo, 1O:1t'.J 1-238, 2019

Eficiê ncia de uso do nilroge nio e m agroecossislemas 151
nos valores de pH do solo ao redor do grânulo da ureia apenas três dias

após a aplicação. A perda média de NH3 , estimada em nível mundial para a
ureia, é de 14 % (faixa de 10 a 19 %) (Bouwman et ai., 2002a), mas essas
perdas podem atingir até 40 % ou mais em solos sob altas temperaturas,
condição comum nos solos brasileiros (Rosolem et ai., 2017; Silva et ai.,
2017: Cantarella et ai., 2018). Já as formas nítricas não estão sujeitas a
esse tipo de perda (Cantarella, 2007). Por outro lado, em solos calcários,
como os da região norte da China, perdas muito elevadas de N-NH3 têm
sido observadas nas áreas de produção, variando entre 30 e 39, 11 e 48 e
1 e 20 % do total de N aplicado na cultura do arroz (na forma de ureia ou
bicarbonato de amônia), do milho (ureia) e do trigo (ureia), respectivamente
(Cai et ai., 2016). Medidas em solos alagados com produção de arroz na
China evidenciaram volatilização entre 27 ,6 e 59,7 % do N aplicado, sob a
forma de ureia, via distintos fertilizantes e métodos de aplicação (Zhang et ai.,
2011 ). No Brasil, em área de produção de arroz irrigado tropical sobre um
Gleissolo Háplico, com pH anterior à inundação em tomo de 5, 1, a volatilização
de NH 3 durante a safra foi em torno de 2,5 % do N via ureia aplicada, e na
entressafra, de 4,36 % do N via ureia (Carvalho et ai., 2018a), muito abaixo
daquela observada em região de cultivo de arroz na Ásia.
Fatores que afetam as perdas de nitrogênio por volatilização:
O processo de volatilização de NH 3 é influenciado por condições
meteorológicas (temperatura do sol e do ar, velocidade do vento e umidade),
pH do solo e da água, capacidade de troca de cátions (CTC) do solo, poder
tampão do solo, teor de argila, fonte de N, forma de aplicação do N e tipo de
manejo do solo (Bouwmeester et ai., 1985; Fageria, 2014; Congreves et ai.,
2016). Muitos trabalhos, no entanto, têm evidenciado que a profundidade de
aplicação da ureia é o fator que mais afeta as perdas de N por volatilização
(Lara Cabezas et ai. , 2000; Cantarella, 2007). A incorporação do fertilizante
nitrogenado pode ser realizada de forma mecânica ou por meio da água
da chuva ou da irrigação. A perda de NH3, em estudo realizado por Terman
(1979), foi de 16 % quando a ureia foi aplicada na superfície do solo, contra
6 % com a localização a 3,8 cm de profundidade.
Silva et ai. (2017), por meio de metanálise de dados, observaram que
as emissões de NH 3 derivadas do uso de ureia representaram 31 % da
ureia aplicada em solos tropicais e temperados. No caso de incorporação
pela água das chuvas, deve-se atentar ao fato de que chuvas de baixa
intensidade podem aumentar as perdas, por ativar a hidrólise da ureia sem,
no entanto, promover a incorporação do fertilizante no perfil do solo. Desse
modo, a aplicação de ureia em solo seco é preferível do que em solo úmido
(Lara Cabezas et ai., 1992).
Tópicos Ci. Solo, 10: 141-238, 20 19

152 Gustavo Castoldi el ai.
A temperatura do solo também deve ser considerada. Terman (1979)

constatou que a perda de NH 3 passou de 6 para 25 % quando a temperatura
variou entre 7 e 32 ºC. Resultados similares foram observados por
Hutchings et ai. (1991 ), que relataram aumento linear da emissão de NH3
pelo solo com o aumento da temperatura de 15 até 25 ºC.
Solos com alto poder tampão têm, normalmente, alta CTC. Nessas
condições, o NI·\ • produzido pela hidrólise da ureia fica retido no coloide
e, portanto, é menos suscetível à perda (Bussink e Oenema, 1998). Ainda,
o H· consumido ao redor do grânulo do fertilizante é facilmente reposto
em solos com alto poder tampão, resultando em menor variação do pH
(Nelson, 1982).
No Cerrado, elevadas temperaturas, associadas ao baixo poder tampão
dos solos, podem favorecer as perdas de N por volatilização. A aplicação de
ureia revestida ou a mistura de fertilizantes nitrogenados diminuem as perdas
de N . O uso de ureia revestida, entretanto, pode não ser compensatório
por causa do maior custo do fertilizante. Quanto à mistura de fertilizantes
nitrogenados, Lara Cabezas e Souza (2008) demonstraram que há aumento
de produtividade e redução das perdas com a mistura de ureia e sulfato de
amônia. O sulfato de amônio pode reduzir o pH do solo, evitando as perdas
de N proveniente da ureia.
Emissão de nitrogênio elementar e óxido nitroso
As maiores perdas de N pela emissão de N 2O e N2 ocorrem em razão

dos processos biológicos de nitrificação e desnitrificação (Signor e Cerri,
2013).
A nitrificação é um processo de oxidação do N, mediado, geralmente,
por microrganismos quimiolitotróficos, os quais obtêm energia por meio do
processo. A seguir, são apresentadas as reações envolvidas na nitrificação:
2NH4 ~ + 302 -+ 2NO2• + 4H• + 2H O (6)

2
2NO2• + 0 2 -> 2NO

3
· (7)
O processo ocorre em duas etapas: na nitritação, as bactérias oxidantes

de NH 3 oxidam o NH 4 • a NO 2·; e na nitratação, as bactérias oxidantes
convertem o NO2 • em NO3• (Moreira e Siqueira, 2006).
A conversão incompleta de NH/ em NO3• pode resultar na emissão de
N 2 e N 2O, conforme apresentado a seguir:
Tópicos Ci. Solo, 10:141-238, 2019

nltrila~o nilralnçilo
NH~ -> NO; -> NO;
_J,
NO ➔ N 2 O ➔ N 2 (8)
Segundo Bremner (1997), essas emissões ocorrem por processos não

biológicos: a decomposição química do NO2 • (quimiodesnitrificação) e a
oxidação de hidroxilamina (NH2OH). Embora a importância desse mecanismo
de perda de N ainda não esteja bem estabelecida (Cantarella, 2007), parece
ser o principal meio pelo qual o N2O é produzido em solos aeróbios, fertilizados
com N (Bremner, 1997).
A desnitrificação é o processo de redução do NQ3- a N2 , sendo que a
maioria das bactérias que realizam o processo é heterotrófica e anaeróbica
facultativa (Moreira e Siqueira , 2006). O NO 3• é utilizado como receptor
final de elétrons (Cantarella, 2007) no processo de respiração anaeróbica.
A desnitrificação é o principal processo biológico pelo qual o N reativo retoma
à atmosfera na forma de N2 , quando o processo é completo, ou como NO
e N O, quando o processo é incompleto (Signor e Cerri, 2013).
2
Fatores que afetam as emissões de N2 e N2 O:

Os maiores reguladores da nitrificação e da desnitrificação são:
disponibilidade de substrato de C e N, temperatura, pH, conteúdo de umidade
do solo (Freney, 1997; Bouwman, 1998; Mosier et ai., 1998), doses de
fertilizantes, sistema de preparo do solo, tipo de solo, concentração de 0 2 ,
vegetação, práticas conservacionistas, uso de defensivos (Freney, 1997),
textura e densidade do solo (Bremner, 1997).
Por causa da necessidade de 0 2 na reação, maiores taxas de nitrificação
são, geralmente, observadas em solos bem drenados. A principal implicação
da nitrificação é o aumento da mobilidade do N em razão da baixa afinidade
com as cargas negativas do solo, podendo ocasionar perdas de N do sistema
solo-planta e contaminação das águas subsuperficiais com NO3· , como será
discutido no tópico Perdas de nitrogênio por lixiviação de nitrato.
A desnitrificação ocorre em solos inundados, em bolsões de solo saturados
com água (quando há aumento do volume de poros preenchidos com água)
(Figura 4) e em sítios anaeróbicos, como o interior de agregados. De fato,
as emissões de N 2 O provenientes da desnitrificação são influenciadas,
principalmente, pelo espaço poroso preenchido por água (Signor e Cerri, 2013).
Além de resultar em saídas de N dos agroecossistemas, podendo
reduzir a produtividade das culturas, as emissões de N 2O trazem grande
preocupação do ponto de vista ambiental. Isso porque o N2O é um potente
Tópicos Ci. Solo, 10:J/11 -238, iO J9

154 Gustavo Castolcli et ai.
o
·e
•Ql
Cl
g D Nitrificação
·e
CD
'O
D Desnltrificação
lll I
CD
1/l
ro
C7)
CD
"O
o
:9
=>
S!
oX
::,
ü:
25 50 75 100
Espaço poroso preenchido por água, %
Figura 4. Relação entre espaço poroso preenchido por água e processos de

transformação de nitrogênio em suas diferentes espécies.
Fonte: adaptado de Bouwman (1998).
gás de efeito estufa (GEE) com, aproximadamente, 265 vezes mais poder
de aquecimento global, em base molar e em termos de força radiativa, que o
CO2 (IPCC, 2014). Essas características, aliadas aos avanços relativos nas
emissões pelo setor agropecuário, aumentam a necessidade de promover
ações mitigadoras das emissões, especialmente daquelas advindas da
agricultura, que estão mais diretamente relacionadas ao uso de fertilizantes
nitrogenados (Figura 5).
32 30,7
li)
~ 24
cu
ãi
e
~
Q)
16
"O
:3
,o 8
=
:E
º~~~~~~~~===~::::::==::::~
1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 2005 2010 2013
- Emissão de N20 (C02e) - Consumo de fertilizante nitrogenado
Figura 5.. Consumo de fertilizante nitrogenado no Brasil e emissão de gases de

efeito estufa resultantes de sua aplicação entre 1970 e 2013.
Fonte: lmaflora (2015).
Tópicos Ci. Solo, 1O: 1'11 -238, 2019

Eficiência de uso do nitrogenio em ngroecossistemas 155
Perdas de nitrogênio via foliar
Uma vez na planta, o N pode ser perdido pelas folhas nas formas de
NH3 e N2O. As emissões de N2 O são, geralmente, muito baixas por causa
da redução incompleta do NO2 a NH 3 nos cloroplastos, mediada pela enzima
nitrito redutase (Smart e Bloom, 2001 ), sendo que a principal forma de perda
via foliar do N é atribuída à emissão de NH 3 •
Parte do N assimilado pelos vegetais pode se perder tanto pelas raízes,
por exsudação, como pela parte aérea, por volatilização, principalmente na
forma de NH3 , por lixiviação de compostos solúveis na água das chuvas ou
mesmo por gutação (Trivelin et ai., 2002).
Fatores que afetam as perdas de NH3 via foliar:
Os fatores que afetam as perdas de NH 3 via foliar são o estádio de
desenvolvimento da planta, a disponibilidade de N no solo, a condutância
dos estômatos, a temperatura da folha, a concentração de NH 3 na atmosfera
e de NH4+ na planta, a atividade da enzima glutamina sintetase e o estresse
ambiental (Parton et ai. , 1988; Schjoerring et ai., 1998).
As perdas de N por essa via ocorrem quando há acúmulo de NH_,· no
tecido vegetal. O NH4+ fica disponível para transformação em compostos
de transporte de N, como glutamina e asparagina (Ghosh et ai., 1995;
Nakasathien et ai., 2000), sendo parte dos íons convertida em NH 3 , segundo
a reação de equilíbrio:
(9)
No citoplasma, o pH é, geralmente, da ordem de 7,2. Nesse valor de pH,

somente 1 % das moléculas está na forma de NH3 • No entanto, é importante
destacar que o acúmulo de NH 4 + no citoplasma pode favorecer a salda de
H• para o apoplasto, aumentando, de forma transiente, o pH no interior da
célula e, como consequência, a concentração de NH 3 (Britto e Kronzucker,
2002). Alguns estudos demonstraram evidências de transporte facilitado
de NH por meio das membranas (Kleiner, 1981 ), facilitando sua salda via
3
estômatos das plantas.
A magnitude das perdas de N pela parte aérea das culturas varia ainda
de acordo com a espécie. Wetselaar e Farguhar (1980), a partir de trabalhos
disponíveis na literatura, estimaram as perdas totais de N pela parte aérea nas
culturas do trigo, do arroz, do sorgo granífero, do algodão e do centeio como
1
sendo da ordem de 16 a 40, 48, 48, 21 e 42 kg ha- de N, respectivamente.
Para a cultura da cevada, Schjoerring et ai. (1993) encontraram perdas de
1 a 2 kg ha-1 ano·1 de N-NH3 em três nlveis de fertilização com N. Para o
Tópicos Ci. Solo, l O:J 4 1-238, 20 19

156 Gustavo Cnstoldi el ai.
1
milho, Francis et ai. (1993) identificaram perdas de 45 a 81 kg ha- de N,
1
com taxas de aplicação variando entre 50 e 300 l<g ha- de N. As perdas de
NH 3 pela parte aérea da cultura de cana-de-açúcar, estimadas indiretamente
por Trivelin (2000), foram da ordem de 50 kg ha- 1 ano- 1 , valor que representa
metade da dose de N fertilizante aplicado nas rebrotas da cultura.
A aplicação de herbicidas pode aumentar as perdas de N via foliar
(Damin et ai., 2008, 2010a). No Cerrado, Pacheco et ai. (2017) observaram
perdas da ordem de 1O kg ha- 1 em milheto e em Uroch/oa ruziziensis, as
quais foram aumentadas pela aplicação dos herbicidas glifosato e glufosinato
de amônio.
Outro fator a ser considerado é a disponibilidade de água, já que as
emissões ocorrem via estômato. Franco et ai. (2008) demonstraram que a
ocorrência de estresse hídrico reduz as perdas por essa via.
Perdas de nitrogênio por lixiviação de nitrato
A lixiviação do NQ3· é o processo pelo qual o N-NO3• é levado para fora

da área de alcance do sistema radicular, por causa do seu caminhamente,
em profundidade, com a água. Além de ocasionar a redução da fertilidade do
solo, o processo comumente é associado a problemas ambientais, relativos
à eutrofização dos rios, e de saúde pública, em razão do aumento do teor
de NO3• na água de consumo (Grizzetti et ai. , 2011 ).
Fatores que afetam as perdas de N por lixiviação:
Os principais fatores diretamente relacionados à lixiviação do NO; são
a concentração de NO 3• na solução do solo e a intensidade do fluxo de
transporte de solutos no solo (Cameron e Moir, 2013).
A concentração de NQ3• na solução do solo é dependente da aplicação
de fertilizantes, da remoção de N pelas plantas, da taxa de nitrificação,
desnitrificação, mineralização e imobilização, bem como da capacidade
de reter ânions (CTA) do solo. Já o fluxo de transporte de solutos varia,
principalmente, de acordo com a porosidade e a textura do solo e com o
nível de saturação de água (Cameron e Moir, 2013).
Cantarella (2007) compilou resultados de trabalhos que avaliaram a
lixiviação de NO3· , utilizando traçador 15N, e relatou que poucos estudos
observaram altas perdas por lixiviação do N proveniente do fertilizante. De
fato, Fernandes et ai. (2006) avaliaram as perdas de 1sN fertilizante por
lixiviação em Neossolo Quartzarênico, cultivado com milho 1 e concluiranl
que, dos 120 kg ha- 1 de N aplicados, somente 0,3 kg ha·' de N proveniente
do fertilizante foi lixiviado. Ressalta-se, entretanto, que a lixiviação de N no
Tópico~ C i. Solo. 1O:1'l 1-238. 20 19

Eficiência de uso do nitrogênio em élgroecossistem;:is 157
final do ciclo do milho foi de 22 kg ha- 1• Os autores atribuíram as perdas

de N por lixiviação à mineralização da MO no período entre a aplicação
do calcário e a semeadura do milho, período em que o solo permaneceu
descoberto. Resultados similares foram observados por Coelho et ai. (1991 ),
Francis et ai. (1992) e Shepherd et ai. (2001 ).
O revolvimento do solo aumenta a aeração, favorecendo o processo
de nitrificação, enquanto o NO3 • produzido fica suscetível à lixiviação por
causa da ausência de plantas sobre o solo para absorver o N em solução
(Shepherd et ai., 2001 ; Cantarella, 2007). A aplicação de N em cobertura,
quando a planta apresenta raízes desenvolvidas e no início do período de
maior demanda, evita as perdas de N por lixiviação. A aplicação de doses
elevadas de N na semeadura aumenta o potencial de perdas do elemento, por
não existir sistema radicular suficiente para sua absorção (Cantarella, 2007).
Outro fator a ser considerado na predição das perdas de N por lixiviação é
a irrigação. Jamali et ai. (2015) demonstraram que a otimização das lâminas
de irrigação resultou em menores perdas de N. No Cerrado, existem muitas
áreas irrigadas sob Neossolo Quartzarênico, o qual apresenta teores de argila
de, no máximo, 15 %. Nesses solos, a baixa capacidade sortiva, o baixo teor
de MO e a taxa elevada de difusão de 0 2 aumentam o potencial de lixiviação
de N. Em solos bem drenados, como os Latossolos, há predomínio do N na
forma nítrica, entretanto a presença de cargas positivas em subsuperfície
nesses solos pode retardar consideravelmente a lixiviação do NO3 · (Raij e
Camargo, 1974 ). Ainda, a grande profundidade dos Latossolos do Cerrado
diminui o risco de contaminação das águas subsuperficiais com NO3 ••
Em países com alto consumo de fertilizantes nitrogenados e naqueles que
apresentam solos rasos, tem sido uma preocupação constante o monitoramento
da concentração de NO3· em águas subsuperficiais (Milburn et ai., 1990;
Medalie et ai., 1994 ).
Mineralização e imobilização do nitrogênio nos

agroecossistemas
Os processos de mineralização e de imobilização de N formam um
subciclo dentro da complexa dinâmica do N no sistema solo-planta e têm
relação direta com a EUN ou mesmo com as etapas de perdas, uma vez
que esse subciclo determina a quantidade de substrato disponível para as
demais reações.
A conversão de N orgãnico a N inorgânico, processo denominado
mineralização, é mediada pela microbiota l1eterotrófica do solo. O N Inorgânico
Tópicos Ci. Solo, 10: J41 -238 , 20 l 9

158
resultante da rninorallzr1çüo podo sor irnobllizolio polo 111lcro1Jloln, llcundo

lemporariamenh~ indisponlvel ós plant:is.
No solo, cerC8 d8 98 % do N so onco11lI t1110 f~11111u orgClr1lcu, quo proclsu
ser convertido em formas minerais porn c,ue possu sor ubsorvlc.Jo polos
culturas. A principal formél de N orgL~nlco 6 o N llw.,uo u aminoLkldos, quu
representa de 20 a 40 °,{) do N do solo, seguido do N lluodo o 0çúcm0s, do
5 a 10 %, e a ácidos nuclelcos, representam.lo nnI torno do ·1 ºli, do N do solo.
Além das formas ciladas, parle significativa c.Jo N orgE\nlco do solo ocorro
como componente estrutural d0 subst{lncias l1ú111lcos, .:ts quais oprosontum,
geralmente, alta estabilidade no solo. Portanto, o N pr0st:>nlo nosso
compartimento é pouco dlsponlvel é)s plantas (D0mótrlo 0l oi., 'l 99U). /\Indo, o
adsorção de moléculas de N orgânico pela fraç.ao argila pod0 proteger osso$
compostos do ataque de enzimas que causam suo degrndnçno, reduzindo
a disponibilidade do N às plantas (Ladd 0 Jackson, ·1982).
Pelas razões apresentadas, a principal font0 de N orgl'lnlco que podo sur
disponibilizada às plantas durante os cultlvos é Jusl0m011lo o N contido nos
reslduos orgânicos adicionados ao solo, provonlonlt:ls dn duposlçl\o nolurul
ou da atividade antrópica. Nos agroecossistonms, reslduos, como o pollmdu
das culturas, os quais são provenientes da fabrlcoç:lo do c1çúcur o úlcool o
da produção animal, podem ser adicionados oo solo poro servir como fonto
de nutrientes e condicionadores do solo.
A efetividade desses reslduos como fonte dl:) N l~S pla11lm, ó dopom.lo11tu,
principalmente, da relação C/N e das toxos de mlrmmllza~~oo do rot.;lduu.
A taxa de mineralização depende da co111posiçOo do raslduo, 0111 turmas
de substâncias húmicas e não húmicas. É rn11plrnn0nlo acoito quu rusk.luos
culturais com relação C/N maior qut> 30 l<Jn1 ducomposlçOo lonlu no solou
favorecem a imobilizaç.ão em detrimento da minorollzn~t'lo, 0nquu11lo ,oslduu~
com relação C/N Inferior a 30 apresentam róplda mln01-ollzuç:l\o, m1111011tu11du,
consequentemente, a disponibilidade do N (Trlnsoutrol ot nl., 2000; Mo1ulrt1
e Siqueira, 2006).
Durante o processo de docomposiçOo do roslduos urol\nlt:mi, uc0I1u,
geralmente, reduçf\o da roloçOo C/N. ls8o porquu, L\ 111ocJldt1 quu o 1m1um1t:o
de mineralização avnnçn, o C ó pmdido prna u cit1noslllm nu fo1mn dll GOJ,
enquanto o N mlnerallzauo p0m1rn1oco no 8lutomn.
Na etapa lnlciAI da mlnorulizoçOo cio roslrhrou ornt'lnlcos, t1llli!.itn11d t!\
facilmente decomponivols, como ou rnnlnoi\olclus, o~ 1\uidot1 01uu11lcot1
e os açúcaros, sao 111otol>ollzncl110 por ,1111n uro11dn dlvoI tildmlu d1
microrganismos. Postoriorn1011lo, ~Oo Llunr 1d11LluH 111olúouluu 1;0111 111~1ILll
comploxldado estruturnl, como a cululoso u li hu111icolulu:_H1, SubJt, 11d:t!
Eficiê ncia de uso d o nitrogênio em agroecossistemas 159
recalcitrantes, como a lignina, são decompostas por um grupo bastante

especializado de microrganismos (Wolf e Wagner, 2005). Desse modo, quanto
maior a proporção de substâncias de difícil degradação, mais lenta será a
decomposição do resíduo e menor será a liberação de N para o solo. Por
causa do conteúdo elevado de N (cerca de 18 % do seu peso molecular), a
presença de proteínas e de aminoácidos nos resíduos favorece sua utilização
como fonte de N às plantas (Havlin et ai. , 1999).
Impactos ambientais do nitrogênio
A despeito da importância dos fertilizantes nitrogenados para a

humanidade, questões ambientais associadas ao uso de N têm recebido
atenção nos últimos anos (United States Environmental Protection Agency
- Epa, 2011; Billen et ai., 2013; Steffen et ai. , 2015). Enquanto a aplicação
insuficiente de N pode ocasionar severas consequências econômicas para os
produtores, a fertilização excessiva aumenta os riscos de poluição ambiental,
especialmente do lençol freático por lixiviação de NO3-, volatilização de NH3
e emissões de N2O (Fageria, 2014; Huang et ai., 2017). Mesmo em áreas
bem manejadas, as perdas de N podem variar de 40 a 60 % do N aplicado
como fertilizante (Galloway et ai., 2002; Subba Rao et ai., 2017), ou seja,
apenas cerca de 4 7 % do N reativo que entra nos processos de produção
agrícola atualmente é convertido em produtos colhidos, o que indica que
quase metade desse N permanece no ambiente (Lassaletta et ai. , 2014).
Parte do N não utilizado pode ser transferida para outros ecossistemas,
como as águas e a atmosfera, nos quais, além das perdas econômicas, o
N passa a ter potencial poluidor.
Em solos sob condições aeróbias , a maior parte do N inorgânico
tende a estar na forma de NO 3 - em razão das reações de nitrificação
relativamente rápidas das formas amoniacais. O NO3• é altamente solúvel e
tem pouca interação com os coloides do solo, em que predominam cargas
elétricas negativas, iguais às daquele íon. Assim, o NO 3- geralmente se
move no solo com a água e é arrastado para camadas mais profundas
com a água que percola pelo perfil do solo, quando as precipitações ou
a irrigação excedem a evapotranspiração. As perdas de N por lixiviação
de NO • são importantes em muitas regiões do mundo e estão associadas
3
aos problemas ambientais quando o NO3· dos solos é transferido para
águas superficiais e lençol freático e, dai, para outros corpos d'água
(Sutton et ai., 2013a). Estima-se que de 39 a 95 Tg de N seja transferido
anualmente dos solos agrícolas para corpos de água fresca, provocando
sua eutrofização ou restrição ao consumo (Sutton et ai., 2013a). Tais
T6plrn!> Ci. Solo. 10: J41 -238, 20 J 9

160 Gusl,1vo Cn~tolrll l'I 111
problem as têm levado à implementação de legislações que preveem o

comrole do uso de fertilizantes nitrogenados na agricultura em vfulos
palses (Oenem.J e t ai. . 2015; Hansen et ai.. 20 '17).
Levantamento feito em 2010 mostrou a existência de 770 regiões costeiras
no mundo eutrofizadas ou com hipóxia por causa das contaminações de
NO 3 e fosfatos (Sutton el ai. , 2013a; Bouwman et ai., 2017). Um caso
emblemático é o das chamadas "zonas mortas" (com hlpóxia ou baixo teor
de 0 2 ) nas águas do Golfo do México, que podem atingir 20.000 km 2 , com
evidências de que essa eulrofização é resultante do enriquecimento das águas
com N e P derivados dos sistemas agrlcolas que descem para a costa por
meio do rio Mississipi (Roberlson e Vilousek, 2009; McCrackln et ai., 2015).
No Brasil , porém, as perdas de N por lixivlação de NO 3 não são
percebidas como muito relevantes (Cantarella, 2007; Ghiberto et ai., 2009,
2011; Rosolem et ai., 2017). As principais razões para isso são as doses
relativamente baixas de N utilizadas na maioria das culturas, as práticas de
parcelamento da aplicação de fertilizantes nitrogenados e a presença de
cargas positivas em subsolos de baixos valores de pH de algumas classes
de solos importantes, que reduzem a taxa de movimentação descendente
do NO · (Cantarella, 2007). Assim, nem sempre a taxa de lixiviação de NO3
3
em Oxissolos tem relação com as quantidades de N apllcada e o regime de
chuvas (Rosolem et ai., 2017).
O acúmulo de NO 3• em subsolos tem sido observado no Brasil em
subsolos com cargas positivas (Jankowski et ai., 2018), sugerindo uma taxa
de lixiviação mais lenta do que em solos de clima temperado. A profundidade
de muitos dos Latossolos brasileiros também leva a uma lenta transferência
de NO:1· para as águas subterrâneas; parte desse N pode ser desnitrificada
no processo, reduzindo a contaminação de águas profundas. No entanto, hâ
evidências de que, em situações em que altas doses de N são aplicadas ou
em situações em que chuvas se concentram em curtos perlodos de tempo,
as perdas podem ser importantes em solos brasileiros (Cantarella et ai..
2003; Bortolotto et ai. , 2012; Ghiberto el ai., 2015). Além disso, há a claro
tendência de aumento das doses de nutrientes aplicadas à medida que os
patamares de produtividade das culturas se elevam, indicando quo as perdas
por líxiviaçáo de NO3 precisam ser mais bem estudadas no Bmsll.
Os fertilizantes nitrogenados amonlacals ou amidices podem goror perdas
consideráveis na formo de NH.r A acidoz cio solo afola as pordas, poi~ O
equillbrlo entre as formas NH.1' 0 NH J so dá pela reoçâo:
( 1O)
Eficiência de uso do nitrogênio em agroecossistemas 16 1
As perdas de NH3 têm um custo ambiental, pois o N volatilizado pode reagir

com outros gases na atmosfera, resultando em chuva ácida, e ser levado pelos
ventos para outros ecossistemas, provocando alterações na composição de
espécies botânicas (Sutton et ai., 2013b ). Os prejuízos ambientais advindos da
NH 3 na atmosfera são mais perceptíveis em regiões de agricultura e pecuária
muito adensadas, mas têm sido pouco estudados no Brasil (Oenema et ai.,
2015). Porém, por sua magnitude, as perdas de N por volatilização de NH 3
representam fator de ineficiência importante no uso do N fertilizante e, mais
relevante, com implicações econômicas para o produtor rural.
As perdas de N por desnitrificação, ou seja, a redução do N nítrico a N 2 O
e N2 , são importantes em solos sob condições anóxicas, tais como solos de
baixadas, solos cultivados com arroz irrigado por inundação etc. Por isso,
nesse tipo de solo, os fertilizantes contendo NO3- não são recomendados.
Microssítios anaeróbios em solos bem drenados, geralmente localizados
no interior de agregados do solo, também podem levar a perdas de N por
desnitrificação (Cantarella, 2007), porém a magnitude delas é difícil de ser
avaliada por causa das limitações metodológicas.
As perdas como N 2 podem trazer consequências econômicas, mas não
têm implicações ambientais, pois esse gás é pouco reativo e compõe cerca
de 80 % da atmosfera. Contudo, o N2O é um poderoso GEE, com o potencial
de aquecimento global equivalente a 265 vezes do CO2 (IPCC, 2014). O N2 O
é gerado por várias reações mediadas ou não por microrganismos do solo,
inclusive a nitrificação, que predomina em solos bem arejados. Há alguns
anos, acreditava-se que a maior parte do N2O emitido para a atmosfera fosse
proveniente da desnitrificação, mas há evidências de que a nitrificação é a
principal rota de produção desse gás em muitos solos agrícolas (Soares et ai.,
2016; Lourenço et ai., 2018).
Há dúvidas também entre a proporção de N 2 para N 2 O emitidos
globalmente, mesmo porque os métodos de análise dessas emissões em
larga escala são complexos. Até há pouco tempo, acreditava-se que as
quantidades emitidas como o inerte N2 fossem maiores do que as de N2O
(Bouwman et ai., 2002b, 2013; Saggar et ai., 2013), mas estudo recente
indica que essa relação pode ser perto de 1:1 (Wang et ai., 2018).
As emissões de N2O têm impacto reduzido no balanço de N na agricultura,
pois as quantidades emitidas são geralmente baixas. O IPPC utiliza como
valor de referência 1 % de perdas de fertilizantes, por exemplo, o N-N 2O
(IPCC, 2011 ; Sutton et ai. , 2013a). Medições realizadas em vários estudos
no Brasil apontam para valores de emiissão médios inferiores a ·1 % por
causa da boa drenagem dos solos (Jantalia et ai., 2008; Siqueira Neto et ai.,
Tópicos CI. Solo, 10: l 41 -238, 2019

162 Gu~tiJvo Castolc.ll ct nl.
2016; Gonzaga et ai., 2018). De qualquer modo, mesmo sem ter impacto
relevante na eficiê ncia de uso de fertil izantes, as consequências para
o a mbiente das e missões de N 20 na agricultura merecem atenção de
pesquisadores no rriundo. As emissões globais de N 2 0 são estimadas em
a
·I T g ano I de N, 4 5 % das quais são de origem antropogênica (Sutton et ai.,
2013a). A ag ricultura responde por 70 e 80 % das emissões antropogênicas
(Oene ma et ai. , 2015), e os fertilizantes, especialmente os nitrogenados,
por 23 % das emissões da agricultura (Snyder et ai., 2009). A produção
de fertilizantes nitrogenados consome cerca de 2 % da energia do mundo
(Sutton e t ai., 2013a). geralmente advinda de combustíveis fósseis que
emitem C02 no processo.
O impacto das emissões de N 2 0 derivadas do uso de fertilizantes
nitrogenados levou Crutzen et ai. (2008) a afirmar que, em alguns casos, a
redução das emissões de GEE provocadas pela substituição de combustíveis
fósseis por biocombustíveis era menor do que as emissões de N20 para
produzir a matéria-prima no campo (cana-de-açúcar, milho e oleaginosas).
O assunto é polêmico, mas traz implicações para a agricultura brasileira e
para a indústria de biocombustíveis.
O N 20 também tem efeito negativo sobre a camada de ozônio na
estratosfera. C om a redução das emissões industriais de gases de
clorofluorcarbono, o N 20 passou a ser a principal substância lançada na
atmosfera pelo homem para reduzir a camada de ozônio (Ravishankara et ai.,
2009).
No quadro 2 , estão apresentados os resultados de emissão de GEE para
a produção e o uso de alguns fertilizantes, de acordo com levantamentos
feitos na Europa. Os resultados deixam clara a importância da quantidade
de energia gasta para a produção de fertilizantes nitrogenados e das
emissões de N20 com seu uso na agricultura. Em média, são emitidos de 9 a
11 kg CO2 cq para cada kg de N dos fertilizantes nitrogenados. Esses valores
contrastam com aqueles de fertilizantes fosfatados e potássicos, muito
inferiores.
As questões ambientais, associadas aos impactos dos fertilizantes
nitrogenados, discutidas em fóruns internacionais, têm levado a proposições
que englobam desde medidas para o aumento da EUN (Sutton et ai., 2013b},
como alterações nas dietas humanas e , em especial, redução do consumo
de carnes e do desperdício de alimentos (Oenema et ai., 2014; Conijn et ai..
2018), até cortes nas entradas de N reativo no planeta. Por exemplo,
Steffen et ai. (2015) chegaram à conclusão de que o fluxo biogeoqulmico do N
excedeu os limites de sustentabilidade do planeta e propuseram que o limite
Tópicos CL Solo, 10: Jl1 l -2~i8. 2019

Eficil'.!ncla d e ll!iO do nit rogênio em ;,groecossislem;;is 163
Quadro 2. Pe~~da ~e carbono de fertilizantes na Europa (2011) para produção

e na fert1hzaçao, e consumo de energia na fabricação
Emiss~o de gases de efeito estufa (GEE)

Fertilização Consumo
Fonihzanlo<"
Na Produção e de energia
fabricação Emissão Outros f ertllização
de N 70
kg kg- 1 de C07 c<J do produto

kg kg- 1 de co
2 °'1
MJ/kg do
do nutriente nutriente
Ureia ('1G) 0,91 2,37 1,85 11 , 19 39,1
Nitrato de amônia (33)<71 1,18 1,26 0,63 9,14 41 ,9
Nitrocálc10 (27) 1,00 0,89 0,49 8,88 43,6

Sulfato d e amónio (21) 0,58 0,98 0,74 10,95 38.4
URAN (30) 0,82 1,40 0,91 10,43 46,1
Superfosfato triplo (48) 0,26 0,00 0,01 0,56 0,4
Cloreto de potássio (60) 0,25 0 ,00 0,00 0,43 5,0

111 Valores entreparêntese são os teores de N, ePP~ ~O. 12'As
emissões de GEE na fabricação de nitrato
de amônia na Europa são de quase metade a um terço daquelas de outras regiões do mundo por causa
das reduções nas emissões de N,O nas Indústrias europeias (Benlrup el ai., 2018}.
Fonte: Fertlllzer Europe (2011 }.
sustentável para a entrada de N no ecossistema seria de 62 a 82 Tg ano· 1

de N, o que traria sérias implicações para a agricultura, pois, na atualidade,
a demanda de N fertilizante é de 107 Tg ano- 1. Essas recomendações nem
sempre têm consequências práticas, mas levam organizações internacionais
a regulamentar e arbitrar questões agrícolas. Essa é mais uma razão para
o esforço para aumentar a EUN na agricultura.
EFICIÊNCIA DE USO DO NITROGÊNIO EM

SISTEMA DE PLANTIO DIRETO
Embora o N seja um dos fatores-chave que limita a produtividade agrícola,

menos de 50 % do N reativo adicionado às culturas é convertido em produtos,
em comparação com 68 % no início dos anos 1960 (Lassaletta et ai., 2014).
Dessa forma, mais da metade do N utilizado na agricultura está sendo perdida
no meio ambiente, por erosão, volatilização de NH 3 , emissão de N 2O e
1
lixiviação. No Brasil, a lixiviação de NO3• foi estimada em até 87 kg ha-' ano
(Villalba et ai., 2014). A volatilização de NH:, pode ocorrer do fertilizante em
razão da alcalinidade, da emissão estomatal (Farquhar et ai., 1980) ou, ainda,
T6pir'os Ci. Solo, JO; l 4 J-238, ~O J 9

164 Gustavo Célstoldi ct ai.
logo após a dessecação de culturas de cobertura (Castoldi et ai., 2014).

Perdas por desnitrificação podem ocorrer, mas, em geral, a emissão de N2O
é baixa em sistemas agrícolas (Rosolem el ai., 2018). No entanto, melhores
práticas agronômicas têm demonstrado ser estratégias efetivas no aumento
da EUN , sobretudo uma melhor integração dos sistemas agropecuários,
com a introdução de espécies com grande capacidade de absorver N e com
sistema radicular profundo, que podem evitar perdas por lixiviação. Raízes
abundantes e rasas podem explorar eficientemente o fertilizante aplicado
na superfície, enquanto raízes profundas podem diminuir ou mesmo evitar
a lixiviação do N no perfil do solo e resultam ainda em acúmulo de C no
perfil do solo. Foi observado que o aumento de 1O g kg· 1 de C no solo ou
a rotação soja-milho, em vez de milho contínuo, podem resultar em menor
lixiviação de NO3 · na mesma magnitude que uma diminuição de 100 kg ha-1
de N aplicado (Eagle et ai., 2017).
Embora a EUN tenha melhorado em muitas regiões do mundo, há
resultados que sugerem que aumentar as doses utilizadas atualmente
ocasionaria um aumento desproporcionalmente menor na produtividade
das culturas, elevando sobremaneira o risco ambiental. Assim, a melhoria
na EUN depende da introdução de sistemas de produção eficientes, tais
como o sistema de plantio direto (SPD) dentro dos seus princípios básicos
(mínima mobilização do solo, rotação de culturas e culturas de cobertura e
manutenção de uma quantidade mínima de palhada para fins de proteção do
solo e ciclagem de nutrientes) ou mesmo os sistemas integrados entre lavouras
em rotação e lavouras com pastagem (Bonaudo et ai., 2014; Soussana e
Lemaire, 2014).
Considerando que no SPD se observam normalmente menor taxa de
mineralização da MO e/ou maior desnitrificação, a perda de N por lixiviação
pode ser menor nesse sistema quando comparado aos sistemas de produção
convencionais, com revolvimento do solo (Mkhabela et ai., 2008). Além disso,
sabe-se que as diferenças na arquitetura das redes de poros têm influência
no transporte de N no perfil do solo (Mangalassery et ai., 2014). Tomando
como base que a mineralização da MO do solo pode ser responsável por
grande parte do N lixiviado em alguns sistemas agrícolas (Fernandes et ai.,
2006; Ghiberto et ai., 2009; Rosolem et ai., 2018), a menor lixiviação sob
semeadura direta em comparação com a escarificação pode ser por causa
do alto fluxo de água em profundidade, aumentando a concentração de NO3•
em profundidade com a mobilização do solo (Rekha et ai., 2011 ). Por outro
lado, sob SPD, a rede de biopores formada no perfil do solo pode levar à
maior perda de N por lixiviação (Paul e Clark, 1989). Assim, dependendo
da intensidade da mobilização do solo em sistemas convencionais e da
Tópicos Ci. Solo, 10:141 -238, 20 19

U icl/•11cl;1 d,, 11•,n do nllroy{mio cm ,1uror~cossisle mt.1'i J65
qw=mtidade de NO:,· no perfil do solo (Rosolem et ai., 2018), a lixiviação

pode ser maior em sistemas de semeadura direta ou convencional. Então,
o uso de técnicas que permitam o aprofundamento de raízes e a introdução
de culturas com rafzes profundas no sistema serão benéficos em qualquer
que seja o sistema de cultivo.
A importância das raízes para a eficiência de uso do

nitrogênio
A maior exploração do NO3• do solo por espécies com enraizamento denso

e profundo é de especial interesse, não só para aumentar a EUN, mas também
para a proteção ambiental, uma vez que o N das camadas profundas do solo
é mais propenso à lixiviação (Thorup-Kristensen e Nielsen, 1998). Atualmente,
a compreensão dos processos envolvidos na proliferação de raízes no perfil
do solo em profundidade é empírica e até mesmo especulativa, visto que o
número de estudos de campo é relativamente pequeno (Ober et ai. , 2014;
Fan et ai. , 2016). No entanto, a importância da rede de poros do solo para
permitir e facilitar o crescimento da raiz em profundidade foi identificada como
um aspecto fundamental do manejo do solo, com implicações importantes
para o enraizamento profundo (Calonego e Rosolem, 201 O; Gao et ai., 2016).
A restrição química ao crescimento das raízes, como a deficiência de cálcio
(Ca) e a presença de alumínio (AI) tóxico no subsolo, também é importante
(Ritchey el ai., 1995). Assim, o controle da acidez do solo em subsuperfície
resulta em aprofundamento do sistema radicular, com aumento significativo
na EUN e na produtividade de grãos de milho (Quaggio et ai. , 1991 ).
A aplicação de gesso na superfície do solo aumentou a produtividade de
grãos de milho de 19 a 38 % e o fator parcial de produtividade do N de 27 a
38 % , dependendo da dose aplicada (Caires et ai., 2016). A melhoria da EUN
ocorreu em razão do maior crescimento radicular do milho em profundidade
causada pelo gesso, absoNendo mais NO3• do subsolo, evitando a perda por
lixiviação e diminuindo o risco de contaminação do lençol freático.
Dependendo da espécie, a planta tem diferentes habilidades que, utilizadas
de modo racional, ajudam na conseNação do N no perfil do solo. Por exemplo,
gramíneas, como as braquiárias ( Urochloa decumbens, U. ruziziensis e
U. brizantha), o sorgo granlfero ou forrageiro (Sorghum bicolor), o pé-de-
galínha (Eleusine coracana) e o milheto (Pennisetum g/aucum), além de outras
espécies, como mucuna-preta (Mucuna pruriens), tremoço-azul (Lupinus
angustifolius) e nabo (Raphanus raphanístrum), têm sistemas radiculares
vigorosos, extensos e profundos. Espécies, como o feijão guandu (Cajanus
T6piet.J5 Ci. Solr;, HJ: J 4 1 238, 201 9

Guslilvo Cnstoldi cl ai.
cajan), as crotalárias (Crotalaria juncea, Crotalaria ochroleuca), o girassol

(Heliantus annuus) e o nabo forragelro (Raphanus sativus), têm raízes capazes
de penetra r em camcldas compactadas do solo (Silva e Rosolem, 2003).
Em solo compaclado, o milheto acumula mais N do que a aveia-preta
(Avena strigosa) e o tremoço, pois consegue explorar camadas profundas
do solo (Silva e Rosolem , 2003). Crucíferas têm enraizamento mais profundo
do que o centeio e , consequentemente, são mais eficientes em adquirir
nutrientes do solo (Tllorup-Kristensen, 1993; Grindlay, 1995). Embora as
monocotiledõneas tenham geralmente alta densidade radicular na camada
superficial do solo, as dicotiledôneas possuem alta densidade radicular mais
profunda no perfil do solo (Kutschera e Lichtenegger, 1982) e, portanto,
seriam mais eficientes na aquisição de N no perfil do solo. Shinano et ai.
( 1994) compararam as características de absorção e o sistema radicular
de oito gramíneas (arroz, trigo-de-primavera, cevada, aveia-preta, milho,
sorgo, capim-vermelho e capim-de-pomar) com sete espécies de leguminosas
(soja , feijão-fava, feijão-adzuki, tremoço, ervilha, alfafa e trevo-vermelho) e
concluíram que o acúmulo de N pelas gramíneas se correlacionou com a taxa
de crescimento da cultura, mas não com o tamanho da raiz, enquanto, nas
leguminosas, a absorção de N se correlacionou com o peso de raiz e a taxa
de crescimento da cultura somente durante o estádio vegetativo adiantado.
Correlações diretas entre densidade de comprimento radicular e N
absorvido de fontes como NO 3· , entretanto, podem ser fracas (Fitter et ai.,
2002). Thorup-Kristensen (2001) observou que a quantidade de NO3• deixada
na camada de O a 0,5 m no solo foi fracamente correlacionada com alguns
parâmetros medidos na planta e na raiz, enquanto a concentração de NO3·
no subsolo (de 0,5 a 1,0 m) se correlacionou clara e negativamente com a
densidade de comprimento radicular. Na camada de 1,0 a 1,5 m do solo, a
concentração de NO3• na solução diminuiu de 119 µg L·1 para 61 µg L·1 sob
azevém, mas foi de apenas 1,5 µg L · 1 quando cultivado o nabo forrageiro.
Diferenças Importantes entre gramíneas foram também determinadas por
Rosolem el ai. (2017), os quais observaram que a lixiviação de NO3• foi
semelhante para brachiaria ruziziensis e sorgo cultivados no outono-Inverno,
mas foi diminulda pelo trilicale, provavelmente por causa da alta absorção
de N por essa espécie, com a subsequente Imobilização de N na palhada
(Rosolem et ai., 2018). Além disso, o mllheto e o sorgo resultaram em menor
lixiviação de N do sistema por resultarem em concentração de NO da solução
3
do solo mais baixa durante o crescimento da soja cultivada após essas
espécies. Na primavera, a Crotalaria juncea e o sorgo granlfero resultaralll
em maior lixiviação de NO:i , pois havia mais N acumulado 110 perfil do solo
em que essas espécies estavam presentes.
T 6pku~ Ci t>olo, 1O: 1,11 -2:H;, ~ol lJ

1(,7
O n1ilbc to consegue desenvolver raízes profundas m esmo quando o

pl-l ou a resist0ncla e) pon0tração elo solo não s~o adequados. Essa cultura
podo oxtrnir grandes quantidades de NO., do solo em profundidades de até
1,2 rn, como foi demonstrado nos Estados Unidos (Menezes et ai. , 1997), a
1,5 n 1, confom,e verificado na Austrália (Wetselaar e Norman, 1960), enquanto
o so1go, nas mesmas condições, só poderia absorver N em quantidades
signi lic;1livas a uma profund idade de 0 ,6 m . Embora a profundidade das
raízes do milheto não tenha sido correlacionada com a dose de N aplicada,
uma propo rção maior de raízes profundas foi encontrada sem aplicação do
fertilizante (Menezes et ai., 1997),
Usando combinações de rotação de espécies com ralzes profundas com
espécies de raízes superficiais, variando de 0,5 m (alho-poró), 1,0 m (azevém
e cevada), 1,5 m (beterraba), 2,0 m (couve-rábano e repolho-branco) a mais
de 2,5 m (chicória), foi observada retenção significativa de N inorgânico até a
profundidade de 2,5 m no perfil do solo de um ano para o outro. Assim, o uso
de espécies captadores de N das camadas profundas do solo permitiu que
o nutriente fosse absorvido pelas culturas em sucessão (Thorup-Kristensen,
2006), resultando em melhor EUN pelo sistema.
Uma prática importante para melhorar a EUN na agricultura é a adoção
de sistemas de Integração lavoura-pecuária, que estão se tornando cada
vez mais comuns no Brasil, nas mais divers as regiões. A recuperação
de N e m milho consorciado com gramlneas, com centeio cultivado como
cobertura após a safra de grãos, foi estudada por Schrõder et ai. (1996) por
seis anos. Os autores concluíram que uma quantidade de N equivalente
a 115 % do N da parte aérea do centeio e a 73 % do N na grama foi
recuperada no sistema solo-planta. Além disso, Whitmore e Schrõder (2007)
relataram que o cultivo de uma gramlnea entre as linhas do milho pode
reduzir a concentração de N0 3 na água de drenagem durante o inverno,
quando comparada com uma cultura de cobertura ou pousio. Dessa forma,
sugere-se que o rendimento e a rentabilidade de estandas mistos sejam
inversamente propo rcionais à quantidade de N03 • residual no solo por
ocasião da colheita.
O uso regular de espécies que possam melhorar a fertilidade do solo,
tais corno adubos verdes, culturas de cobertura e culturas que possam
explorar o solo e m profundidade, reduz as perdas de N para o ambiente,
pois a exploração do volume do solo pelas raízes é quase o dobro (Thorup-
Kristensen et ai., 2012). Assim, a lntroduçao de culturas de cobertura ou de
espécies econômicas com sistemas radlculares vigorosos e alta absorção
de N nos sistemas agrlcolas, além de evitar perdas do nutriente para o
ambiente, pode levar à diminulç~o do aporte de N ao sistema, se houver
l6X Gusluvo Cnstoldl ct nl.
sincronia da mineralização com a absorção de N da cultura subsequente

(Lara Cabezas et ai. , 2004). Culturas de cobertura leguminosas adicionam N
ao sistema, compensando perdas, enquanto gramíneas, mesmo não fazendo
essa adição de N, podem evitar perdas reciclando o nutriente no sistema e
imobilizando-o na biomassa (Rosolem et ai., 2018).
Considerando o tempo de uma estação de crescimento ou o ciclo de
crescimento de uma cultura de cobertura, mesmo uma baixa densidade de
raízes pode ser suficiente para absorver e imobilizar quantidade significativa
de N, a qual, de outra forma, seria lixiviada e perdida para o meio ambiente
(Robinson , 1986). As raízes tendem a proliferar em manchas de solo ricas
em N. Isso foi originariamente demonstrado em cevada, no inicio dos anos
1970 (Drew et ai., 1973), mas, hoje, sabe-se que existem genes indutores
de ramificação das ralzes que são expressos na presença de N03·, como
já demonstrado em arroz (Yan et ai., 2014 ). Essa proliferação de raízes
em zonas do solo mais ricas em N facilita a recuperação do nutriente das
camadas mais profundas. Assim, culturas de cobertura podem esgotar o N
de partes do perfil do solo não atingidas por espécies de raízes superficiais.
Além da capacidade de enraizar em profundidade, uma cultura usada
para recuperar o N do perfil do solo, para ser eficiente, deve ter rápido
crescimento e ramificação precoce das raízes, o que proporciona acelerado
esgotamento do N no perfil. Além disso, é desejável que essas espécies
desenvolvam rapidamente grande massa vegetativa no dossel, permitindo
que sejam eficientes drenos para o N, que, após a dessecação da cultura
de cobertura ou com a senescência da espécie econômica, retornará ao
solo à medida que a palhada é mineralizada. Mas não só raízes profundas
são importantes, uma vez que a captação precoce de N das camadas
superiores do solo resulta em diminuição do movimento descendente do
N03 , reduzindo, assim, a quantidade do N presente nas camadas profundas
e diminuindo a lixiviação abaixo da zona radicular. Alta densidade de raízes
resulta em quantidades consideráveis de exsudados, que estimulam a
atividade microbiana e enzimática, a qual degrada formas mais facilmente
acessadas de N da MO, tais como aminoácidos e açúcares aminados.
Foi ainda demonstrado que esses efeitos podem ocorrer mesmo com
baixas concentrações de exsudados em solo sem adubação e em altas
concentrações de exsudados em solos adubados (Meier et ai., 2017). Dessa
farma, exsudados radiculares podem estimular os micróbios a decompor a
MO lábil e liberar N no solo. Além disso, durante os períodos de seca, há
movimento ascendente da solução do solo por ação capilar, permitindo que
as culturas de captura esgotem o N do solo até mesmo abaixo da zona de
enraizamento (Rosolem et ai. , 2018).
T lipl(U'> e, Sulo, J11: 1111-2:IH, 2U19

Eficiencla de uso d o nll rog<'.mlo em agroccossislernas 169
O efeito de herbicidas na eficiência de uso do

nitrogênio em agroecossistemas
Atualmente, o Brasil é o maior consumidor mundial de pesticidas, sendo

a classe de herbicidas responsável por mais de 50 % das vendas. Entre os
principais ingredientes ativos utilizados, está o glifosato, que é responsável
por cerca de 25 % das vendas totais de pesticidas no mundo. O consumo de
herbicidas no país vem crescendo nos últimos anos por causa, principalmente,
da utilização de culturas geneticamente modificadas para resistência ao
glifosato e da adoção do SPD, no qual esse produto é utilizado para a
dessecação das culturas de cobertura.
A utilização de herbicidas pode afetar diversos processos do ciclo do N,
sendo esses efeitos relacionados com as alterações fisiológicas causadas
nas plantas e com os impactos dessas moléculas na microbiota do solo, que
participam de várias etapas do ciclo do N. Pesquisas recentes demonstraram
que as alterações fisiológicas ocasionadas por herbicidas, como o glifosato e o
glufosinalo de amônio, que atuam na síntese de aminoácidos na planta, podem
resultar em perdas de 1O a 20 % do N aplicado nas culturas (Damin et ai.,
2008, 201 0a, 2016a).
O uso desses herbicidas tem sido associado também ao aumento da
exsudação de N por plantas suscetíveis ( U. decumbens e Glycine max)
e resistentes (soja RR) ao glifosato (Kremer et ai., 2005; Damin et ai.,
2010b). Essas alterações, além de afetar a disponibilidade de N, modificam
a qualidade dos compostos de C que chegam ao solo, podendo ter grande
impacto na microbiota. Alguns processos mediados pela microbiota que
podem ser afetados pela aplicação de herbicidas são a mineralização, a
nitrificação, a desnitrificação e a fixação biológica de N. A seguir, serão
abordados os efeitos dessas moléculas em processos do ciclo de N e sua
relação com a EUN .
Efeito de herbicidas no balanço de nitrogênio no sistema solo-

planta
Alguns trabalhos demonstraram que a aplicação de herbicidas em culturas

de cobertura reduz a recuperação do N no sistema solo-planta (Quadro 3).
Damin et ai. (2008) avaliaram o efeito da aplicação dos herbicidas glifosato e
glufosinato de amônia sobre as perdas de 15N por U. decumbens e observaram
que as plantas dessecadas com esses herbicidas perderam cerca de 15 a
20 % do N aplicado, no período entre sua dessecação e sua morte (período
inferior a 15 dias). Resultados similares foram observados em milheto por
Tópicos Ci. Solo, JO: 14 1-2::18. 20 19

170
Ouudro 3. Recuperação do nltrogônlo npllcodo nn fortlllznçOo, por plnntm:; cio

coborturn o do ~cordo com o horl>lcldo npllcado
Avu1111 /\vu110
Pl111nisotum Urochloll u,uc/1/0;1
1 ·"" l9ose1 st, luus1t
gl, ucum '' docw11bo11s1 ' 1 1111.izlunsls'-' (on:;{l/o 1)'-'' (unsl1fu ~)1''
%, recuperndo do N p1ovü11lonlü do lurtlliznnlo

Controle 70.ll o GG,5 o 85,0 n ~lG,G ou.o
Glifos::ito G7 .9 b 49,0 b U1,2 b u~.n U:3,0
Gluf0s1nato G8,0 l.J 45,8 b 7,1.0 b 9G,G 07.3
PArnquate 93.2 n 93,U
p .. .. tW tlS
Em CT1do colunn. mudlns ::;cou1dn~1pulo nws111u lolrn nnu clllorurn onlro !li polo h.inln do Tukuy (/.' ., 0,0:;),
Toste F •• o • slgni0c:1llvo a 1 o 5 %. ru:ipucllvnmunlu. n:;: 11ílo ulunlílcnllvu.
Fonta: 111 Don1111 ot nl. (20100), 1: 1 0 11111111, 2009 (dollo!l nnu publlcmlm1) o 111 D11111111 oi 111, (201Gb).
Damin et ai. (201 Oa) (Quadro 3) e Wisintainer (20·t 7). entretanto com perdas
em torno de 1O % da dose de N aplicada.
Embora a dessecação de culturas de cobertura com herbicidas posso
resultar em aumento das perdas de N do sistema, isso pareco nflo aconlecor
em todas as culturas. Damin et ai. (2016b) avaliaram as perdc1s de HN do
sistema solo-planta após aplicaçi:lo dos herbicidas gllíos0to, glufosin0lo do
amônio e paraquate em aveia-preta e constatarnm que, em nenhum dos
anos avaliados, houve perdas de N após apllcaçl\o dos herbicidas ostuclodos.
A técnica do balanço de 'r,N é bastante útll na estimativa ela cwantldoclo
total de N perdida do sistema solo-planta. Entretonto, nrto permito lnforlr
sobre as vias de salda do elemento. Alguns trabalhos clornom,trnram, porém,
que parte importante do N é perdida em razão das alterações llsiolôglcos
ocasionadas nas plantas, que resultam em aumento da emlssüo do NH.,
pela folha e da exsudação de N pelas ralzes, como comentado n seguir.
Perda de amônia via folhas
Diversos fatores afetam as perdas de NHJ pelas folh8s, com dostuquo

para a concentração de NH,,' no apoplasto colulor. Altos concontm~:ôos cltl
NH4 • são tóxicas às plantas, 0 a emlssõo funciona como um moconlt;lllU do
detoxlficaçao (Mallsson ot ai. , '1990). A aplicnçf\o <10 herblddn~ poclo Ol\ltllr n
concentraçao de NH/ nas plantas por cAusu: (1) da lnduçüo do sonrn,cônclo,
estádio de desenvolvlmonto da cultura con, m1-1lor ocúniulo cio NH,1' 110 t,,cldn
vegetal; e (li) da lniblçao nn slntoso do rnnlnoúclctos, quu ó roi:tull mto do
Topico!iCI Solo, lll 1'11 :?~IH, :!lll'J

Eficiê ncia de uso do nitrogênio e m agroecossistemas 17 1
ação de alguns herbicidas, como o glifosato e o glufosinato, resultando em

maior acúmulo de NH/ no apoplasto.
Durante a senescência, há aumento na degradação de proteínas, e o N
liberado é transferido para o glutamato. Posteriormente, o N do glutamato
é convertido a NH/ pela ação da enzima glutamato desidrogenase (GDH).
A GD H é a enzima do metabolismo do N que, frequentemente, atinge
mais alta atividade durante a senescência (Ragster e Chrispeels, 1981 ;
Lauriére e Daussand , 1983). O NH/ fica disponível para transformação em
compostos de transporte de N, como glutamina e asparagina (Ghosh et ai.,
1995; Nakasathien et ai., 2000), sendo parte dos íons convertida a NH3 • De
fato, Pacheco et ai. (2017) demonstraram aumento da emissão de NH 3 em
U. ruziziensis e milheto após aplicação dos herbicidas glifosato, glufosinato e
paraquate, dos quais o glufosinato de amônio esteve associado às maiores
magnitudes de emissão de NH 3 •
O herbicida glufosinato de amônia inibe a ação da enzima glutamina
sintetase, responsável pela síntese de glutamato a partir de NH4 • e glutamina.
Essa rota metabólica é considerada a principal via de assimilação de NH4 •
em compostos orgânicos (Schjoerring et ai., 1998). Como consequência,
a aplicação do glufosinato de amônia resulta no acúmulo de NH/ na
planta (Manderscheid et ai. , 2005). Manderscheid et ai. (2005) avaliaram a
concentração de NH4 + em cinco espécies de plantas daninhas após a aplicação
do glufosinato de amônia e observaram aumento de NH/ em todas elas.
O herbicida glifosato, embora não tenha ação direta nos níveis de NH/ nas
plantas, também pode ocasionar aumento da concentração do íon por causa
de seus efeitos no metabolismo secundário. A ação do glifosato é atribuída à
inibição da enzima EPSPS (enolpiruvil shiquimato fosfato sintase), responsável
por uma das etapas de síntese dos aminoácidos triptofano, fenilalanina e
tirosina. Porém, como efeito secundário, há inibição na síntese de compostos
fenólicos derivados desses aminoácidos, aumentando a atividade da enzima
PAL (fenilalanina amônia-liase), em razão do efeito resposta (Duke e Hoagland,
1985). A PAL atua na lise dos aminoácidos fenilalanina e tirosina, resultando
na formação de ácidos fenólicos e NH4 + (Hoagland et ai., 1979). De fato,
Damin (2009), Castoldi et ai. (2014 ), Damin et ai. (2016a) e Pacheco et ai.
(2017) demonstraram aumento da emissão de NH 3 após a aplicação de
glifosato em gramíneas.
Exsudação de nitrogênio pelas raízes
Outro processo que parece ser afetado pela aplicação de herbicidas

dessecantes é a exsudação de compostos de N e de C para a região da
Tópicos Ci. Solo. 10:14 1-238, 20 19

172 Gustavo Castoldi et ai.
rizosfera das plantas. A rizosfera pode ser definida como a zona do solo
influenciada pelas raízes. A deposição de exsudados e de fragmentos de
raízes nessa região favorece o crescimento e a atividade da comunidade
microbiana do solo, tendo importantes funções na ciclagem e no
fornecimento de nutrientes às plantas. Cerca de 15 % do total de CO2
fixado pelas plantas é depositado na rizosfera em um ciclo de cultivo de
cereais (Nguyen, 2003), sendo os açúcares, os aminoácidos, os ácidos
orgânicos, os fenóis, as exoenzimas e os íons, como o NH/, os principais
compostos exsudados pelas raízes (Kraffczyk et ai., '1984; Dakora e Phillips,
2002; Nguyen, 2003; Paterson, 2003).
Kremer et ai. (2005) avaliaram a exsudação de aminoácidos e
de carboidratos após aplicação do glifosato em soja convencional e
geneticamente modificada para tolerância ao herbicida e concluíram que
a exsudação foi maior em ambos os cultives. Portanto, o aumento da
exsudação após a aplicação do herbicida não é observado somente quando
há senescência da planta. Em feijão, também foi constatado aumento
da exsudação após a aplicação do glifosato, com maior concentração
de valina, isoleucina e glicina nas plantas dessecadas com o herbicida
(Liu et ai., 1997).
Assim como observado para as perdas de N pela parte aérea,
aparentemente o aumento da exsudação não está relacionado somente
ao uso do glifosato. Em U. decumbens, a aplicação de glifosato, glufosinato
de amônio e paraquate aumentou a exsudação de N (Figura 6), com
a quantidade exsudada variando com o tipo de molécula de herbicida
(Damin et ai., 2010b).
Impacto de herbicidas em microrganismos do solo que atuam

em processos de transformação do nitrogênio
A exsudação de compostos contendo C e N pode modificar a composição

e a atividade da comunidade microbiana do solo por causa do fornecimento
de fontes de C altamente solúveis e prontamente disponíveis. No solo,
existe grande diversidade de microrganismos, os quais, de acordo com o
tipo de nutrição, podem ser agrupados em fotolitotróficos, fotorganotróficos,
quimiolitotróficos e quimiorganotróficos. Os microrganismos fototróficos
(fotolitotróficos e fotorganotróficos) são raros, sendo os quimiotróficos
abundantes no solo. Todos os fungos são quimiorganotróficos, ou seja, utilizam
moléculas orgânicas como fonte de C e energia, enquanto as bactérias e
os actinomicetos podem ser de grupos variados (Moreira e Siqueira, 2006).
o impacto da exsudação na microbiota é dependente do tipo de metabolismo
Tópicos CI Solo, J0·141-238, 2019
Eficiê ncia de uso do nitrogênio em agroecossislem as 173
0 18
16 • Testemunha o
14 o Glifosato
12
10
y = 26,565*[1-(0,901 1 )]
8
R 2 = 0,990º º
6
4
y = 4,370. (1-(0,639•)]
2 R2 = 0,978º*
Q ,---~---,----,---~--~-~
o 2 4 6 8 10 12
@) 18
16 o
b
1/)
14
~ 12
cn
E 10 y = 19,591 *[1 -(0,875•)]
o R2 = 0,974**
~ 8
"O o
~ 6
X
Q) 4
z y = 4,370*[1 -(0,639•)]
2 R2 = 0,978**
o- -~-----~-~- - - - -
o 2 4 6 8 10 12
© 10
6 y = 8,31 4 / (1 + eH•-,.512, ,o.J1J)

R2 = 0,998*
4
2 y : 3,716 / (1 + e l- C• •l ,379)/0,391))
R2 = 0,999*
o ~ = ---.----.-----,-----,---
1 2 3 4
º DAA
Figura 6. Exsudação de nitrogênio (N) acumulada de acordo com os dias após
a aplicação (DAA) dos herbicidas glifosato (a), glufoslnato de amõnlo (b)
e paraquate (c) em plantas de Urochloa decumbens. Teste F: º e *
significativo a 1 e 5 % de significância, respectivamente.
Fonte: Damln et ai. (2010b).
Tópicos Ci. Solo, 10: 141 -238. 20 I 9

174 G11st<1vo C;istoldl el <1I.
do microrganismo, mas espera-se que a exsudação desses compostos

ofereça v antagem competitiva aos microrganismos quimiorganotróficos,
modificando a proporção das populações de microrganismos na comunidade
microbiana do solo.
A aplicação de herbicidas, portanto, pode afetar a microbiota por causa
dos efeitos indiretos em processos como a exsudação, mas também pode
impactar a microbiota por ação direta do produto nos microrganismos.
Muitas bactérias fixadoras de N e muitos organismos que obtêm energia
pela oxidação do NH/ a NO3 (nitrificantes) têm as rotas metabólicas que
os herbicidas glifosato e glufosinato de amônia atuam, podendo impactar
negativamente nesses processos em virtude da morte desses microrganismos
(Jaworski, 1972; Damin et ai., 2009). Vale ressaltar que o impacto negativo
de herbicidas nesses microrganismos é dependente da disponibilidade
do herbicida no solo. O glifosato tem um grupo fosfato em uma de suas
extremidades, podendo se ligar de forma covalente nas cargas positivas
dos óxidos (Prata et ai. , 2000), que são comuns na classe dos Latossolos.
Em dois solos (Latossolo Vermelho Distrófico-LVd e Neossolo Quartzarênico
órtico-RQo) cultivados com milho sob palhada de milheto dessecado com
glifosato e glufosinato de amônia, foi observado impacto negativo desses
herbicidas sobre a nitrificação somente no RQo, o que foi atribuído à maior
disponibilidade do herbicida nesse solo.
Além disso, os microrganismos quimiorganotróficos, por não terem
essas rotas, podem ser favorecidos pela utilização de herbicidas, como
o glifosato e o glufosinato de amônia em virtude da vantagem competitiva
gerada pela aplicação desses produtos e/ou da utilização desses herbicidas
como fonte de C e nutrientes. Entre os microrganismos que atuam no ciclo
do N, a maioria dos desnitrificantes e dos decompositores de residuos
orgânicos é quimiorganotrófica. De fato, Carmo et ai. (2005) observaram
que a emissão de N2 e N2 O aumentou em 100 % após a aplicação de
herbicida dessecante. Resultados semelhantes foram observados por
Bollag e Henninger (1976), Yeomans e Bremner (1985) e Carlisle e Trevors
(1986). Alguns trabalhos têm demonstrado que a mineralização do N do
solo também é aumentada pela aplicação do glifosato (Grossbard, 1985:
Haney et ai., 2002). Haney et ai. (2002) avaliaram, em condições de
laboratório, o efeito da aplicação de atrazina e da mistura de atrazina colll
glifosato na mineralização do C total e N total presentes no solo. Esses
autores observaram maior mineralização do e
e do N no solo tratado
com a mistura. Esses resultados evidenciam que o glifosalo favoraceu
a microblota quimlorganotrófica, ocasionando aumento da minerallLação
da MO edáfica do solo.
Topico~ Ci Solo, 1O: 1'11 -238, 20 19

Eficiência de uso do nitrogênio em ngroecossistemas 175
Impacto de herbicidas dessecantes na decomposição de

palhada e no fornecimento de nitrogênio à cultura em sucessão
Embora alguns trabalhos evidenciem que a utilização do glifosato

aumente a taxa de mineralização do N do solo , alguns trabalhos têm
demonstrado redução das taxas de mineralização de resíduos vegetais
dessecados com essas moléculas (Damin et ai., 2008, 2012; Wisintainer,
2017). A rgenta et ai. (2001) observaram aumento da relação C/N na parte
aérea de aveia-preta 16 dias após a aplicação dos herbicidas glifosato,
glufosinato de amônio e paraquate. Em U. decumbens, Damin et ai. (2008)
constataram redução de até 40 % do N proveniente do fertilizante no
tecido vegetal após a aplicação de glifosato e glufosinato de amônia.
A redução do N após a aplicação de herbicidas pode estar associada à
remobilização do nutriente que ocorre durante a senescência (Marschner,
1995) e à saída do N do sistema.
Após cerca de 100 dias de permanência da palhada de aveia-preta no
solo, aproximadamente 50 % da palhada foi mineralizada na testemunha,
enquanto cerca de 30 % dela foi mineralizada nos tratamentos com glifosato
e glufosinato de amônio, resultando em menor teor de N total no solo e,
como consequência, menor fornecimento de N ao milho cultivado em
sucessão. Resultados semelhantes foram obtidos por Damin et ai. (2009),
com palhada de milheto dessecada com esses herbicidas.
A menor mineralização de palhada nos tratamentos com herbicida
resulta em sua menor efetividade no suprimento de nutrientes às plantas,
podendo ocasionar, em condições de baixa disponibilidade de nutrientes,
redução na produtividade de grãos e de biomassa seca da planta (Pelosi,
2013). Esse fato é particularmente importante em regiões com temperaturas
mais amenas, nas quais as taxas de decomposição dos resíduos podem
ser baixas.
Em SPD no Cerrado, a redução da mineralização da palhada depositada
sobre o solo é desejável, visto que aumenta o tempo de residência do
resíduo. No entanto, a menor efetividade do resíduo no fornecimento de
N às plantas e aos microrganismos pode reduzir a produtividade quando
o suprimento de N via adubação não é adequado . Isso ocorre porque
a adição ao solo de resíduos orgânicos com baixo teor de N resulta na
imobilização do nutriente pela microbiota, reduzindo sua disponibilidade às
plantas. Portanto, a utilização de herbicidas para dessecação das culturas
de cobertura, em SPD, deve ser considerada nas tomadas de decisões
referentes ao manejo da adubação nitrogenada.
Tópico~ CI. Solo, 10:141-238, 20 19

Eficiência de uso do nitrogênio na sucessão soja-milho
A maior parte do milho segunda safra, ou safrinha, no Brasil é cultivada

em sucessão à soja, apesar de não haver estimativa precisa. A área de milho
safrinha em 2018 foi de n
.5 milhões de ha, dos quais 10,4 milhões foram
cultivados na região Centro-Sul (Conab, 2018), onde predomina o sistema
de sucessão soja-milho. Esse é um sistema considerado eficiente no uso
do N, pois a gramínea em sucessão à leguminosa aproveita o N residual, e
a adubação nitrogenada pode ser reduzida. Essa estratégia é adotada não
apenas no Brasil, onde a semeadura do milho é praticamente imediata após a
colheita da soja, mas também nos Estados Unidos (Laboski e Peters, 2006),
onde a semeadura do milho é realizada aproximadamente seis meses após
a colheita da soja, passando por um período de frio intenso que inviabiliza
o cultivo da safrinha.
O milho safrinha, tradicionalmente, é considerado menos responsivo à
adubação nitrogenada do que o milho primeira safra ou verão. Isso se deve
às condições ambientais, como maior ocorrência de veranicos e menores
temperaturas. O déficit hídrico é mais comum no Cerrado, principalmente nas
semeaduras tardias. Na região Sul, a maior limitação é a ocorrência de baixas
temperaturas, com veranicos e geadas ocasionais. Contudo, atualmente,
esses problemas foram atenuados com a utilização de cultivares precoces
de soja e a antecipação da semeadura para setembro, tornando possível
a semeadura do milho safrinha em janeiro e, em casos esporádicos, em
dezembro.
Com a semeadura antecipada aliada à melhoria de demais práticas
culturais e ao melhoramento de híbridos para a condição de safrinha, a
produtividade do milho tem crescido, o que, consequentemente, aumenta a
demanda por nutrientes. Roscoe e Miranda (2013) afirmaram que o milho
safrinha cultivado em Mato Grosso do Sul passou a responder mais ao N
após a antecipação da data de semeadura para o mês de fevereiro, com
a recomendação de N pela Fundação MS de doses de 30 a 40 kg ha·',
aplicadas no sulco de semeadura (Broch e Ranno, 2012).
Atualmente, é comum observar lavouras de milho safrinha com
produtividades de grãos acima de 8 Mg ha·', o que corresponde à
extração e à exportação de aproximadamente 172 e 115 kg tia·' de N,
respectivamente (SBCS/NEPAR, 2017). Quando o milho é cultivado após
a soja, as recomendações de adubação não atendem à quantidade de N
exportada por considerar o residual dessa leguminosa. Por exemplo, no
Manual de Adubação do Paraná (SBCS/NEPAR, 2017), a dose recomendada
de N após leguminosa é de 71 a 100 kg ha·1 de N, para uma expectativa
Tó picos Ci. Solo, 10: 141 -238, 20 l 9

do prnth 1tlvld11do <lo 11rl)un du (1 11 ·1n Mo lrn 1, o q, 10 corronpnnc.lurlu n 11111í1
L)Xport,,,;'º <lo 'I I ri 11 'l '1 '1 l<n 1111 1 do N, cuuindo o c;ulllvo rn 1lorlor ó do
on '" llm,n, n <10~10 cio N 110001 1 oxptJct,111v,1 tio protl11llvl<l1,do du fJl'fíon sorlu elo
101 " 1'10 l<[1 IH11, 111ulto p16xh11r11) t111 q11nnllcl11cl~> do N oxporlnclo, Contudo,
i I dllu1L , H,:11 l 11tr o n oxlrll(,:flo o o uxportuç/10 du N por to11ol0cla d0 orOos de
~oj11 1': v111 11',vol No I nrnn(1, for: 11n rolntmlo::; vnloros do 19 (SBCS/NEPAR,
201 7) t : :, :,, kn t I cio N (l=n1brnp11, 201:J ). E111 Golú8, o bol;.1nço oscilou 0ntre
0,5 o I D,!5 l<çi t I elo N (Costoldl, ✓.0 ·1 O - rm1ulludos 11Ho publicados), com
oxtr;1ç!lo doturmlnndn no estúdio clu cJ<:>so11volvl1110nto H7, Esses valores
podorn osr.llnr pulo osli'.ldlo do d0s01wolvlmonto, polo cultivar, p0las condições
amblur 1lriis o por outro~ fntoros.
O bnlur ,ço onlro o oxtraçõo e o oxportoç~lo do N polo soja nf10 deve ser
conslctorndo como lntogrolrr10nl0 cllsponlvol 00 11111110 safrlnha 0 111 suc0ssao.
Por oxomµlo, no rocom011d[)Çl•lo do N pnra o rnlll10 safrlnha, Sousa o Lobato
(200/4) consklororrnn residual ele 7,5 l<g htr 1 do N por tonelada d0 grÉios
da soj;-1, enquanto Fancolll (20 '1O) consldorou de 12 a ·15 l<g ha- 1 de N por
loneléldri. Apesar cJ0 cornumenlo 0 p1:1lhada da soja possuir baixa relaçao
C/N, foi demonstrado que esta podo atingir valores do 50 (Abreu et ai., 2011 ),
61 (R1:1phi-1ol 01ai., 2016) e 65 (Mafrl, 2007). Llu ol ai. (20'15) clomonstrararn que
os rosld11os das folha:;, das ralz0s e cios caules da soja apresentaram relações
C/N cie 23, 74 0 98, respectlvomonlo. Esses resultados ostao rolaclonados
ao fato de que, no momento da colhellét da soja, a maioria elas folh as já
caiu, o suas frações mais 1t,b0is Jé'1 foram d0co111post0s. Ap0sar da grande
dlscr0pfü1cla na litoralura, é coeronlo considerar que nem lodo N presante
nos roslduos da soja sará dh, ponlblllzado ao milho safrinha .
Além disso , quosllonamontos lérn sido levantados com r0lação ao
balanço do N da soja. Em uma 0xt0nsr1 revisi:lo, Cla111pllli 0 Salvaglotti (20 '18)
demonstraram que, 1w móc.lla, 58 % do N total é derivado da almosíera
(% Ndc.Ja), 0 111 Areas s0111 adubaç~o nllrog011ada. Os autores criaram três
clé1ss0::; co111 baso no Nc.Jda, das quais a com maior conlrlbulçao da FBN
(do 72 a 98 % ele Ndda) foi a única com balanço prnllc;arnenle nulo ele N
(-3/1 l<g 1,a I do N). Nas demais classes, o balanço foi ele -38,5 e -100 kg ha- 1
do N, juntas corr0spo11d0ndo a 70 % dos resultados. Estudos conduzidos
no Brm;II d01110111,traram nllos valores ele Nclda oscilando entre 74 e 88 %
(Alvos 0l ai., 2003, 2006; Hu11orlo et ai., 2006), o que está relaclonaclo ao
111onor potencial de ml11orallz0ç~o cio N do solo pelos 111onores valores ele
pH o MO (Hungria e Vargas, 2000). Clr1mplltl e Salvaglolti (201 O) anrnmrarn
qut3 maiH po:;quit:H:18 elevem H0r rosllzadus 00111 o bolanço de N avaliando
cJuns tonlotl po8olvels do erros q11O co111u111011t0 nllo sõo comiideradas: c1
uonoscôncia c.le folhas (poit:i o rnéxirno acúmulo cio N foi considerado nos
178 Gustavo Cilsloldi c l nl.
estádios de desenvolvimento de R6.5 a R7) e a contribuição do sistema

radicular (rizodeposição e N acumulado nas raízes e nos nódulos).
No Brasil, Alves et ai. (2006) observaram balanços entre a exportação
de N pela soja e a FBN de -7,7 e 10,0 kg ha- 1 de N nas safras 2000/2001
e 2001 /2002, respectivamente. Contudo, ao estimar o N contido no sistema
radicular, os balanços passariam a 2 e 19 kg ha- 1 de N. Rochester et ai.
(1998) demonstraram que 39 % do N total da soja estava presente no sistema
radicular na fase de enchimento de grãos, enquanto esse valor caiu para
24 % na maturidade fisiológica. Por sua vez, Gelfand e Robertson (2015)
constataram que, na ausência de adubação nitrogenada, 91 % do N presente
nas raízes era proveniente da atmosfera, o que correspondeu a 5 % do N
total da planta no estádio de desenvolvimento R6.5.
A ampla variação no balanço de N na soja ajuda a entender a
heterogeneidade dos resultados com adubação nitrogenada no milho safrinha
em sucessão à soja. Quanto ao efeito de doses de N, Casagrande e Fomasieri
Filho (2002) não observaram resposta do milho em produtividade de grãos,
com aplicações de até 90 kg ha·1 de N, tanto na semeadura como em V5,
mesmo em um solo com 27 g kg·1 de MO. Portugal et ai. (2013) também
não constataram esse efeito de doses de até 90 kg ha- 1 de N aplicados em
V6 sobre a produtividade de grãos de milho, com 20 kg h8"1 de N no sulco
de semeadura em um solo argiloso.
Há trabalhos que têm demonstrado respostas lineares da produtividade
de grãos do milho em função das doses de N, contudo com baixos valores
de coeficiente angular (kg de grãos por kg de N), que podem não ser viáveis
economicamente. Em Goiás, Soratto et ai. (201 O) obtiveram resposta linear
do milho até a dose de 120 kg ha·1 de N, com coeficiente angular de 2,3 kg
de grãos por kg de N, utilizando 12 kg ha- 1 de N no sulco de semeadura.
No Mato Grosso, Kappes et ai. (2017a) observaram coeficiente angular de
1
4 kg de grãos por kg de N até a dose de 120 kg ha- 1 de N, com 10 kg ha·
de N no sulco de semeadura. Também no Mato Grosso, Kappes e Silva
(2016) verificaram coeficiente angular de 7 kg de grãos por kg de N até a
dose de 120 kg ha- 1 de N, com 15 kg ha- 1 de N no sulco de semeadura.
No Mato Grosso do Sul, Gllti et ai. (2017) constataram coeficiente angular
de 5,4 kg de grãos por kg de N até a dose de 160 kg 11a-1 de N, com
25 kg ha·1 de N no sulco de semeadura. Já no Paraná, Pivetta ot ai. (2019)
observaram coeficiente angular de 2, 1 kg de grãos por kg de N até a dose
1
de 167 kg ha- de N, com 33 kg ha-' de N no sulco de semeadura.
Considerando as cotações oficiais da ureia e do milho em fevereiro eh.>
2018, no Paraná (SEAB) seriam necessários 7,8 kg de grãos por kg do N,
Toplcu:. CI Solo. J0: 1111 -l 38, l tJJ 9

l /' '
1111 1111,11111 11 111 1 hlit11, 1111111,,11 (1111II 1\1, 11 1,,11 111i1, 11 ,1111i111111111 111111,1 11111H 11, r,
1, 1111 11 ,11111 ,11!111 111 li 1,111 ,11, 1,11111 ti IIIIHl tll/1111 111111111111,, 11111!11 1111'/lll l/J tllilt,,/ifl
,11, 1 11 •1111 11 11,111111111111 111 1,11,111111 1 1,111111 1111 1111111!111 ,11, 111111 1 11 l111 11 1Jl "111,,11,, ,1,1
1111 111h •lj 1li1 li li 111111 1, ti, , l l 111111 ·,111,1 1111,11111 li 1•, 111111 111 ' JI) 11) 1,11, 11 ,lt1111 111 i1111
11111' 111111111111111, 11 11 1 Il i li!I 11t 1111n1111111111•11!111111111 111,111llld,11l1 1111,,,11r,111l1 11 1
,h , 111111111 111lll\/1t1ll1111 1 1\1111111 l 111 11,1111 1 111111, ,1111111 1111111 ,!111 111111111f111l11 1,1111111
l1,1d 11 11ll11,111 t1111il11
l 11 11 llld11H1111 1l11 !11 111 11 1111111,11!11111 11111111111111 1, 11111Mll1111111111,1111 1 '1l1 ,l1w,l•l 11I 111
1 '111 ll 1d1llv111,11111 •11t1lll ,h111l11 111111111111 tl11 ~11,ll 1~111!1111111111, 1111111 111/11 li , 11 1'1
111h 1111• t1, , 11111 lt1 1 l11t I tl1111 , 1,11111 'Ili 11111111 11li111111111111, ,11111111111111 11 11(11111
1 111,11 1, 11 11!11, 1111 11!1111111111,11111p11 1111 11111111 111 1l1l1il1111111d11 111111111111111il11 ,1111d1 11111
"li
1li 111 il1111 li Ili li 1111 111111 1111, 11 1 "1 111' 1' 11 , qli " 111 I 1" 111111 1 1 11 li' td' ll 11 dli 1" qI li /11" 1
111111 1111111 1,1 1h 11, 11iq11t1IHll llll1111
111, ,111111 1d 111 (,Jll 11) 11/111 11111,,111111111111111111111111,11111111111111111111111,111,, ,11,
lll llllli 1lt1 ,,,111,,, 111 11,11,11,111111 1,11,1111 1111111,, 11'1 "''""" dtt ,11 1,1 1111 l•tl 1111 1 111111
1
( i ►• h111111' 1111 ll1 11 1 111111 ,,1 , 11 , ,1111111,,111iu,1L 1i1111t111111111, ,,11111 ,1111~t1111, 1 ,1,,
IJ , ,1 1111q111111r11111 !111 ,1.1lq11111111111111 p,111,1111,, 11 , 111v111111111111 (~Ili/)
1,,111, 11 ,11,, 1111 lf 11111lq 111111 111 11j 11111 ,,11111111111,1(111~111111 1 111 1 111111 LH lll,11 "''
11111111 11 1!111111) 11111q11r1l111111111 111111111111111 11111\1111111 , ~1111 0111 li 11IH11U\/tlltllll 1lllllfl l/llll
,ln jlltHIIIIIVlll,11111111 1 111 /111111111111,'1 1111111/ llil 1 111111 1 1111tjlllll111111,'11llr1 jf/111 ti
!11 1111, ,1 tlt t 1111111111111111111
111111ll1IIVhl111l1 111 1111111111111111,'11,1111,11~ dll 111111111 IHtl lt1lltJll11 ,lq 11111111 11111111
ljllHil1 1'1llt 111t1 1111llli111t1111d1lhl1tH 1111111111111111 1111 111:1 lt1111ft 1 !11., 11111111 i11l,'11,
(1!11111 111 l111 l, 111 l1tt l1llh !1 111! 1llflltll llttlll/11) (I HIIHJl tlW1L1 Ili 111., ~1111 :\), l')I} ,, tlll l 11111·11
dts 111111 M,1111 t 111 11 11111 !111 t111I 1'11111 1:1l111111 1 !111 l l 111111101 ,11 fl,., 1111111,1111l11111J
(l .11111 til ,11 1 ~'ll ln,1) p /11 lq) 1111 1 111 1 111111IVl,1111111111i~11 (li l li llrl 1 1111 111111
11111! 111 d1J 1,1,111111111!11,1) l/l1 ,l11 11!111111111 1l 1tl 1.JII 1/) 1·1111~1111 11 ll rit1 l1,1l111ll111111,ll,11l11111
1, 1!11 1111111111111111,1111,1d11IIVld,11l1 1 flt l 111111111 11111 1·11 "" 111tpll111 t1h1 IIIJ 111111111 ""
p1,,i11111v11111t1111111'11 11111111,1111,, 11 , l 1 11 ,, ,111, 1111111111 ,11v1 11111111111
11,, " '"" 1111111111111111111t111, ld11 p111 IJ1v111111 (111~111ll1111111, 11n1, 1111l1l1f 11 td1111), ínl
IJl 111111 1/1 11l111 ,1,111111111,,11111111! 1 11111111,11 /\ ,,11 11 l111iv1t1,11l11 tl11(ll fltll1 11,,·1,- lt11rl t11I
"" IIIH,110 1,, 111111111111,1111,, 1 11,, 11ttpllt 1111l1111 11111 Vil (~-'li 11111111 " " 'l 1111 11111, 111
1
dl' llllllll hll llllllJ, ,, ljlltJ llllflt Hll lllltlll ll11 1llllllflllh l '"' 11111l tj 1111111 11,11, 11111 l 11
tl1 111 (l lt/lllrl / J
1 )111111,, 11 l•.1111111111 (~IJ I IJ l1t!tltlflllll 111111 ,111, "" 1111111111 ,111111111/ lll llllllllllll
III J 111lllir1 IIIH hll ,,111ltltJ11lfJII ti, , 1111,dlll/ /lll (11 (111 lt11 11llh, 1111111111 tlftlllJ fl 111111 ,tl
1
11 llllllljl 1'1 ,j,i 111 li 111111,1/Ir 1 1111 I li 11, ,lf flt1 111 IH11111111li 11) / \ 1li IIHI t l1li t11lh 1.f{II 1111 11 til 1ft Ili
,,, 11 ,11n11,1t 1111,;11111,11111111111 11111 llll 11111111 1 11, 1 11(p,11 111111, 11111,11111 ,,,1111111,,
Ili l,11 ,111 j/1/11111 jlf/1 lt11d11 11) 1111 11111111!11 ,111l111lt111111111111l1!1111lw1 1 f• li 11111i111 1t,
180 Gustavo Casloldi et ai.
7,00
6,75
í 6,50
ro
..e
O)
~ 6.25
O)
"O
ro 6.00
"O
~ 5,75 y = 5,81 + 0,017x - 0,000095x2
::J
"O
o R2 = 0,98•
,._
a.. 5 ,50
5,25
5,00
o 25 50 75 100
Dose de N, kg ha-1
Figura 7. Produtividade de grãos do milho safrinha em sucessão à soja em

função de doses de nitrogênio (N) em cobertura aplicadas em V5 com
a ureia como fonte, Palotina/PR (2017). Teste F: * significativo a 5 % de
probabilidade.
Fonte: Plvetta (resultados não publicados).
não recomendaram aplicar mais que 77 kg ha- 1 de N para garantir o retomo

econômico, totalizando 116 kg ha- 1 de N (39 kg ha- 1 de N no sulco de
semeadura). Ressalta-se que a maioria das regressões apresentou ponto
de máxima produtividade de grãos acima de 90 kg ha- 1 de N, sendo esta
a maior dose testada.
Um resumo das condições experimentais e dos principais resultados
dos experimentos com doses de N em milho safrinha está apresentado no
quadro 4. Pela média ponderada em função do número de condições testadas
(exemplo: estádios de desenvolvimento, locais, anos etc.), observou-se que,
em 8 % dos casos, não houve efeito de doses. Em 30 % dos casos, houve
1
resposta linear, sendo que, na média, a dose máxima foi de 120 kg ha·
de N. Nos 62 % restantes, a resposta foi quadrática, com dose de máxima
produtividade de 87 kg ha- 1 de N.
São várias as fontes de N que se propõem a aumentar a EUN por alterar
sua dinâmica no solo e reduzir as perdas por lixiviação e/ou volatilização.
Contudo, considerando que o milho safrinha em sucessão à soja é menos
produtivo e de maior risco que o milho verão, muitos produtores e técnicos
questionam a viabilidade de se utilizar fertilizantes de eficiência aumentada.
uma vez que estes possuem maior custo.
T Ó J11COS Ci. Solo, 10: 1'1 l -238, ioJ9

-;
o. Quadro 4. Resumo das condições experimentais e dos principais resultados de experimentos com doses de nitrogênio
ü
;:;·
otil aplicadas em cobertura no milho safrinha cultivado em sucessão à soja
n
c.n Nº de Teor de
Data de N no
o Autor(es) condições Doses Local
Estádio de argila ou
Fonte sulco de MO Principais resultados
-º..... semeadura
testadas
desenvolvimento
semeadura
classe
textural
rr,
=.,
o n
......
.=:. g kg·' g kg·' ro:
::;
,_ !J.
~ Pivetta et ai. Incremento linear de produtividade, o,
e..., 13/02/2016 3 0-167 Muito
PR V2, V4 e V6 Ureia 33 31 com ganho de 2,1 kg de grãos por kg Cl.
(X) (2019) argilosa ro
de N (até a dose de 167 kg ha·' de N) e::
N til
....,.:,
o
Duarte e
20/02 a
10/03 de 55 0-90 MT
Maior retorno econômico na dose o
o..
Kappes(2017) V5 NA O e 39 ni >690 de 77 kg ha·1 de N, totalizando o
2013 a 2016 102 kg ha- 1 de N. ...,
Incremento linear de produtividade.
..,
Gitti et ai. Ureia e o
(O
10/03/2017 2 0-160 MS V3 25 20 290 com ganho de 5.4 kg de grãos por ro,
(2017) Sulíammo® ::J
kg de N.
õ"
Incremento linear de produtividade, ro
Kappes et ai. 3
22/02/2013 2 0- 120 MT V5 Ureia 10 40 658 com ganho de 4 kg de grãos por kg
(2017a) o,
de N. ..,
(O
Oliveira et ai. 28/01 a 0, 50 Produtividade superior à dose de oro

(2017) 26/02/2017
4
e 100
MT V2-V6 Ureia o ni Argilosa
100 kg ha·' de N.
n
o
Efeito quadrático, com ponto de "'
"'
Schoninger et ai
20/02/2015 1 0-120 MT V4-V5 Ureia o 28 219 máxima produtividade em 79 kg ha·' "'ro
(2017) 3
de N. o,
Sem efeito quando aplicado em V6. "'
GtttJ et ai. 08 e 16,4 e 150 e Em V3. a màxima produtividade foi
4 0-160 MS V3eV6 Ureia 38 e 13
(2016a) 11/02/2015 34,0 370 obtida com 55 e 99 kg ha·1 de N, em
Naviral e Maracaju, respectivamente.
Ureia comum, Incremento linear de produtividade.
Kappes e Silva V5 ureia+ B + Cu 15 42 658 com ganho de 7 kg de grãos por kg
07/03/2014 3 0-120 MT
(2016) e NA de N.
nl: não iníonnado. NA: nitrato de amônio. SA: sulfato de amônio. Amireia: ureia extrusada com produtos amiláceos. Entec:®: sulfa nitrato de amônio com DMPP. Sulfammo~·
29 % de N. 4 % de Ca, 8 % de Se 2 % de Mg. Ureia+ B + Cu (0,4 % de B e 0,15 % de Cu). 00
--l
o: :o
"iJ IJ
ri'
o
1/".
Q Quadro 4. Cont.
c.r:
e Teor de
ç N,, de N no
Data de
-o Autof1es)
semeadura
condições Doses local
Estádio de
desenvolvimento
Fonte sulco de MO
argila ou
classe
Pnnc1pa1s resultados
~---- testadas semeadura

textura!
Incremento linear de prcdu!lv1dade.
N) Sichock, e\ ai. Muito
w
(2014)
10/02/2012 4 30-150 MG V6 NA 30 27
argilosa
com ganho de 29 .6 J;g de graos por
ex: kg de N
N
-o
\!::,
Gonçalves et ai
(2013)
ni (2013) 1 0-135 GO Semeadura Ureia 0-135 27 400
Produliv1dado ma:rIma com dosi? de
103 kg ha 1 de N
Portugal et ai
(2013)
02101/2013 2 0-90 MS V6 SA 20 OI Argilosa Sem efeito de doses
~
~
Maior eficiência com 40 kg ha ' de N. e:
Sterner et ai. 0. 40 <:
24 '01/2007 3 PR VS-V6 Ureia 12 27 530 com incremento de 42,8 kg de grãos ~
(2011 ) e 80 por kg de N. (')
.,,
~
Ureia, SA. Incremento linear de produtividade. õ

Soratto et ai.
(2010)
24/02/2006 4 0-120 GO V5-V6 amireia e 12 32 OI com ganho de 2,3 kg de grãos por e:
Entec® kg de N. !?_
lncremf:nlo hnear de prcdullvidade CJ
Souza e Soratto Ureia e com ganho de 6.5 kg úe grãos por
08/03/2005 2 0-120 MS V4 8 48 600
(2005) Entec®
kg de N
Casagrande e Semeadura e
Fomasieri Filho 03/0211999 4 0-90 SP Ureia 0-90 27 Argilosa Sem efeito de doses.
V5N6
(2002)
Pivetta Muito Produtividade máxima com dose de
(resultados não 23/02/2017 1 0-100 PR vs Ureia 20 28
argilosa 88 kg ha I de N.
publicados)
Eílclênci.1 ele uso cio nitrogénio cm ngroccossistcmas 183
Várias pesquisas têm demonstrado ausência de efeito de fontes de N

em milho safrinha, a saber: Souza e Soratto (2006) (ureia comum e Entec®),
Kappes et ai. (2009) (ureia comum, sulfato de amônio e Entec®), Kappes et ai.
(201 3) (ureia comum, nitrato de amônio, KimCoat N®, Polyblen N®, Potenza N®,
Super Nv.•. Nitro Mais®, Nitro Gold® e sulfato de amônio), Kappes e Silva
(201 6) (ureia comum, ureia + B + Cu e nitrato de amônio) e Gitti et ai.
(2017) (ureia comum e Sulfammo®). Contudo, ressalta-se que, em dois dos
trabalhos (Kappes et ai., 2013; Kappes e Silva, 2016), os autores destacam
que houve precipitação um dia após a aplicação dos fertilizantes, o que
aumenta, principalmente, a eficiência de utilização da ureia comum.
Apesar de haver diferença entre fontes, os resultados de Soratto et ai.
(201 O) não justificaram a substituição da ureia comum. Os autores obseNaram
maior produtividade de grãos do milho com o uso do sulfato de amônio em
relação à amireia (ureia extrusada com produtos amiláceos), sem diferença
para a ureia comum e Entec® (sulfonitrato de amônio com DMPP). Aumento
de produtividade de grãos do milho de, aproximadamente, 7 % foi obseNado
em relação à ureia comum com o uso de Entec® (Soratto et ai., 2012).
O uso de N revestido por uma camada de enxofre e polímero (Polyblen®) no
sulco de semeadura promoveu aumento de produtividade de grãos do milho
até a dose de 60 kg ha- 1 de N, enquanto a ureia promoveu redução linear
da produtividade de grãos, sobretudo por causar aumento na mortalidade
das plantas (Gitti et ai., 2016b).
Com base nos resultados apresentados, nota-se que os fertilizantes
de eficiência aumentada podem incrementar a EUN no milho safrinha em
sucessão à soja, da mesma forma que na safra de verão, sendo que a decisão
por sua utilização depende de outros fatores, principalmente da diferença
de custo para a ureia comum e das condições ambientais do momento e
depois da aplicação do fertilizante.
Uma forma de aumentar a EUN no milho praticamente sem alterar
os custos é adequar o momento de aplicação de acordo com o estádio
de desenvolvimento da planta, diferentemente do ajuste de dose e fonte.
A adubação ideal é aquela que consegue fornecer o nutriente na quantidade
adequada, acompanhando a marcha de absorção da cultura. Para atender a
esse objetivo é que se justificam, por exemplo, o uso de fontes de liberação
controlada e o parcelamento da dose.
Muito cuidado deve ser tomado com relação ao parcelamento , pois a
deficiência de N pode causar maior perda de produtividade de grãos em
fases em que a demanda não é alta em termos absolutos, mas que definem
o potencial produtivo. O milho apresenta iniciação ou Indução das gemas das
T6 p 1cu:. Ci. Sulo, 1O: Jtl l -2::i8, 20 l 9

184 Gusl,wo CiJsloldi e t nl.
espigas nos estádios de desenvolvimento de V3 a V4, definição do número

de fileiras por espiga de V7 a V8 e definição do número de grãos por fileira
de V1 O a V17 (Fornasieri Filho, 2007).
O padrão de recomendação no Brasil é uma aplicação de 1O a 40 kg ha•1
de N ou uma parte da dose total (de 1/5 a 1/3) na semeadura, sendo o
restante em cobertura. A adubação no sulco de semeadura é muito importante
para não haver redução do potencial produtivo (Varvel et ai., 1997; Duarte
e Kappes, 2017).
A aplicação em cobertura tem como recomendação genérica iniciar a
partir de V4, indo até V12, de acordo com o tipo de solo e a dose (Raij et ai.,
1997; Sousa e Lobato, 2004; SBCS/NRS, 2016). Em solos argilosos no
Paraná, para o milho verão, recomenda-se a primeira cobertura de V2 a V6,
mas, para o milho safrinha, deve ser realizada de V4 a V6 (SBCS/NEPAR,
2017). No Rio Grande do Sul e em Santa Catarina, em SPD, principalmente
nos primeiros anos de implantação e em solos com baixa disponibilidade
de N, é recomendada a antecipação para os estádios de V3 a V5 (SBCS/
NRS, 2016).
Kappes et ai. (2009) observaram maior produtividade de grãos com
a aplicação de 70 kg ha· 1 de N em V1 O em relação a V7, com valores
intermediários em V3. Mar et ai. (2003) obtiveram maior produtividade de
grãos quando parcelaram as doses (de 30 a 150 kg ha- 1 de N) com 1/3 no
sulco de semeadura e 2/3 em V8, em comparação com a aplicação de 2/3
em V4 ou V1 O e com a aplicação de 100 % da dose no sulco de semeadura.
Contudo, outros autores não observaram diferença entre aplicar 100 % da
dose (90 kg ha·1 de N) na semeadura ou em V5N6, tanto na forma de ureia
(Casagrande e Fornasieri Filho, 2002) como independentemente da fonte
(Soratto et ai., 2012).
Dados mais recentes confirmam esse comportamento. Kappes et ai.
(2017b) observaram que a aplicação em V? de 60 kg ha- 1 de N na forma de
nitrato de amónio reduziu a produtividade de grãos em relação aos menores
estádios de desenvolvimento do milho safrinha, em quatro de seis locais (três
no Mato Grosso e três em São Paulo). Na média, a maior produtividade de
grãos foi observada quando a aplicação foi realizada na semeadura. com
pouca diferença para os estádios de desenvolvimento V1 , V3 e V5.
Em experimento conduzido no Paraná, observou-se maior produtividade
de grãos com a aplicação de doses de N (de 17 a 167 kg ha- 1 de N) no
estádio de desenvolvimento V2 (8,0 Mg ha- 1} em relação a V4 (7,5 Mg ha '),
com valor intermediário em V6 (7,6 Mg ha·1) (Pivetta et ai., 2019). Isso
pode estar associado à menor disponibilidade de N logo após a co1t1ella
T ó pico!. CI Solo, 10. 1'I 1-:,!38, ~O11J

Eficiência d e uso do nitrogênio e m agroecossiste mas 185
da soja do que tradicionalmente se considera. O teor de NO3 ·, tanto no

solo (Santos et ai. , 2015) como na solução do solo (Rosolem et ai. , 2018),
assim como o teor de N inorgânico do solo (Siqueira Neto et ai. , 201 O),
pode ser reduzido ao final do ciclo da soja , o que pode estar relacionado à
alta exportação de N e à possível alta relação C/N na palhada (Abreu et ai.,
2011 ; Raphael et ai., 2016).
Com relação à soja, muito tem se debatido nos últimos anos a respeito
da adubação nitrogenada. Os argumentos utilizados por quem defende essa
prática estão basicamente relacionados ao fornecimento de N no início do
ciclo, quando a simbiose não está estabelecida, ou no final do ciclo, quando
há declínio na nodulação, principalmente, de R3 a RS.1 (Câmara, 2014). No
Brasil, vários experimentos têm demonstrado que a adubação nitrogenada não
é necessária na soja. O fornecimento de N na semeadura pode causar redução
da nodulação (Mendes et ai., 2003) e da produtividade de grãos (Hungria et ai.,
2006). Mesmo sobre palhada de alta relação C/N de U. brizantha (Balbinot
Junior et ai., 2016) ou em área de primeiro cultivo de soja (Silva et ai. ,
2011 a), essa prática não se demonstrou benéfica. Aplicações tardias (de
R1 a R5) podem proporcionar tanto a redução (Petter et ai., 2012) como
o aumento da produtividade de grãos (Mendes et ai., 2008; Petter et ai.,
2012), contudo sem viabilidade econômica por causa do alto custo dos
fertilizantes. Uma alternativa proposta seria a utilização da adubação foliar,
com a justificativa de que esta não afetaria a nodulação por não aumentar
o teor de N inorgânico no solo. Contudo, Pierozan Junior et ai. (2015) não
observaram efeito da aplicação foliar de até 1,95 kg ha-1 de N em estádios
reprodutivos da soja (R 1 e R3 ).
Mesmo fora do Brasil, onde a adubação nitrogenada na soja é algo comum,
as pesquisas têm demonstrado que, na maioria dos casos, essa prática é
inviável. Salvagiotti et ai. (2008) revisaram 108 publicações, perfazendo 637
observações, das quais em metade houve aumento de produtividade de grãos,
sem diferença entre a aplicação do N antes ou depois de R3. Na maioria dos
trabalhos com resultado positivo do N, houve ocorrência de algum problema
que reduziu o potencial produtivo da cultura (reduzida nodulação, teor de N
ex tremamente baixo na semeadura, déficit hídrico, acidez, baixa temperatura
e ausência de Bradyrhizobium em razão da ausência cJa cultivo prévio de
soja). De 12 casos em que não houve problema aparente (produtividade de
grãos acima de 4 ,5 Mg ha- 1) , em nove a p rodutividade de grãos aumentou
com o uso de N, sendo que, na m aioria, o N foi aplicado após R3. Contudo,
utilizando os preços médios da soja e do N no perlodo de 2002 a 2006,
os mesmos autores concluíram que, na maior c.Ja parle das cond1çóes, a
apllcaçào de N na soja não seria econom icamanle viável.
186 Gust<1vo C<lsloldi et t1l.
Mourtzinis el ai. (2018), em uma revisão de 207 experimentos, conduzidos

nos Estados Unidos, com adubação nitrogenada na soja, concluíram que,
em 93 % dos casos, a resposta ao N não foi significativa. Além disso, os
autores afirmaram que 68 % da variabilidade na produtividade de grãos
da soja foi por causa das condições ambientais, sendo que menos de 1 %
dessa variabilidade foi atribuída a cada variável do manejo do N isoladamente
(m odo de aplicação, dose, parcelamento e estádio de desenvolvimento
da soja).
O aspecto positivo do ganho de produtividade de grãos da soja com
a adubação nitrogenada é o de demonstrar que ainda há déficit de N
(N-gap = N acumulado na parte aérea - N da FBN) que necessita de
suprimento. Tem sido demonstrado que, quanto maior o acúmulo de N ou
a produtividade de grãos da soja, maior é esse déficit (Menza et ai., 2017;
Ciampitti e Salvagiotti, 2018). Contudo, um problema com a adubação
nitrogenada é que geralmente ela não atende ao déficit de N, mas apenas
substitui o N da FBN . Dessa forma, uma estratégia mais coerente é
continuar a pesquisa por estirpes de maior eficiência e adotar boas práticas
de inoculação. Além da adubação nitrogenada diretamente na cultura,
demonstrou-se que a soja pode ter sua produtividade de grãos aumentada
pelo N aplicado no milho safrinha antecedente à soja (Caioni et ai., 2017).
Contudo, não está claro se é resposta direta ao N ou melhoria do sistema
como um todo.
EFICIÊNCIA DE USO DO NITROGÊNIO EM

SISTEMAS INTEGRADOS DE PRODUÇÃO
Nos sistemas integrados de produção agropecuária (SIPAs), mais

conhecidos na literatura brasileira como integração lavoura-pecuária (JLP)
(Carvalho et ai. , 2014), ocorre alternância temporária de cultivas comerciais
e pastejo de animais na mesma área ao longo do tempo (Moraes et ai.,
2014), por isso esses sistemas são vistos como uma via de intensificação
sustentável com viabilidade econômica para produção de alimentos (FAO,
2010; Lemaire et ai. , 2014). Tais sistemas não são novos, mas estão
retornando ao Brasil sob a égide dos sistemas conservacionistas, em especial
no SPD, por causa da ineficiência dos atuais modelos de produção agrícola
e pecuária de baixa diversificação, da alta necessidade de insumos e do alto
risco econômico, responsáveis por graves impactos ambientais.
A mudança em direção a manejas conservacionistas com produção
agropecuária integrada leva à formação de sistemas mais complexos,
T 6picos Ci. Solo. 10: 1tJ l -238, 20 19

nos quais o animal em pastejo é o agente catalisador dos processos

sistêmicos , e o solo, o compartimento que captura as modificações no
sistema (Carvalho et ai., 201 O). Essa evolução do solo como sistema pode
ser interpretada como um processo de auto-organização resultante do balanço
positivo de matéria e energia ao longo do tempo, o que induz a priorização
das relações e do todo, contrariamente aos princípios mecanicistas, que
priorizam o indivíduo (Addiscot, 1995; Mielniczuk et ai. , 2003; Vezzani e
Mielniczuk, 2009). Assim , quanto mais complexas as interações entre cada
componente do sistema e dentro dele, maior é a probabilidade de ocorrer
sinergismos e de resultar em propriedades emergentes, que são importantes
na regulação das funções do solo. A percepção vigente é de que os SIPAs se
constituem em qualificado sistema de produção, em que o dilema produção
versus conservação tem solução compatível com as atuais demandas da
sociedade (Carvalho et ai., 2015).
A EUN , existente ou adicionada ao solo, no contexto dos SIPAs está,
então, relacionada às alterações no seu fluxo entre os componentes do
sistema (solo-planta-animal-atmosfera) pela ingestão da biomassa consumida
pelos animais e pelo retorno ao solo de forma distinta e heterogênea em
relação aos sistemas de produção puramente agrícolas (Carvalho et ai.,
2014). Este tópico apresenta o impacto dos SIPAs na dinâmica do N em
agroecossistemas, bem como sua contribuição para o aumento da EUN
em ambientes de terras altas de clima tropical e subtropical e de terras
baixas de clima subtropical , exemplificando com diferentes arranjos entre
os componentes lavoura, pecuária e floresta, e como esses sistemas têm
se mostrado distintos e eficientes no uso do N, quando comparados aos
sistemas puramente agrícolas.
Impacto dos SIPAs na dinâmica e eficiência de uso do

nitrogênio em agroecossistemas
A adoção do SPD, de acordo com seu conceito, resulta em acúmulo

gradual de MO, especialmente na fração lábil, que, em conjunto com a
ciclagem dos resíduos das culturas comerciais (palhada e raízes), pela
atividade biológica, libera N de forma sincronizada com a demanda vegetal
em relação à adubação mineral. Nesse sentido, o que há de mais recente
relacionado à melhoria da EUN nos agroecossistemas é a mimetização dos
processos de nutrição de plantas encontrados na natureza, os quais incluem
maior sincronia entre a demanda de N pelas culturas e o suprimento de N de
todas as fontes, ao longo da estação de crescimento (Matson et ai., 1997;
Cassman et ai., 2002; Cui et ai. , 2008a,b).
Tópicos C i Solo. J O: 14 J-238, 2019

A ln!;o rçtjo do animnl II0sse sistema modifica e acelera o fluxo de
nutnonto~ poln lnocstL'lo o dloosWo e pelo retorno da biomassa consumida
;-10 :JmlJlrn ,to, do forma distinta e heterogênea, especialmente por transformar
parto do reslduo vegetal das forragelras em reslduos animais (excretas), os
quais possuem caractcrl stlcas particularmente distintas. Nesse meio, o fluxo
de N ó ollorado 0 acelerado, tendo em vista que entre 70 e 95 % desse
nulriontc Ingerido da biomassa é retornado ao solo via esterco e urina animal
(Whltollcad, 2000). Esse é um Importante fator a se considerar, pois a maior
parto do nutriente consumido é retornada ao sistema. Exemplificando, uma
produç:Jo de 450 kg ha- 1 de peso vivo bovino exporta somente 11 kg ha- 1 de
N, enquanto produtividades de grãos de milho e de arroz, de 8 e 1O Mg ha·1,
exportam 128 e 150 kg 11a·1 de N, respectivamente (Whitehead , 2000;
CQFS-RS/SC, 2016).
Os nutrientes presentes se movimentam (circulam) entre os seus diversos
compartimentos em ciclos denominados biogeoqulmicos, estudados em uma
ciência que trata da troca e da circulação de matéria e energia entre os
componentes bioflsico-quimicos da biosfera (Aduan et ai., 2004). Assim, se
forrageiras com alta capacidade exploratória do solo já são eficientes em
ciclar nutrientes passiveis de perdas, a inserção do animal, conduzido sob
manejo adequado, impacta positivamente na Intensificação desse processo.
Os SIPAs, em geral, garantem menores perdas de nutrientes por potencializar
o seu uso e seu aproveitamento, fazendo com que o mesmo nutriente circule
mais de uma vez pelos compartimentos do sistema durante o ciclo de pastejo.
A maior EUN nesses sistemas decorre da alteração na estrutura radicular
da pastagem que, sob o estf mulo de pastejo, investe em desenvolvimento
radicular (Reeder e Schuman, 2002; Souza el ai., 2008) e ainda por causa
do retorno constante ao ambiente como esterco e urina animal (Larcher,
2000; Assmann el ai., 2015).
Vale ressaltar que as alterações decorrentes da adoção dos SIPAs se
devem a um processo continuo, em que a magnitude e a direção dependem.
sobretudo, do manejo dos animais em pastejo (Anghinoni et ai., 2013).
Assim, o sucesso do sistema é essencialmente dependente do seu arranjo
ospaço-temporal, sondo muito influenciado pelas condições de manejo da
paslagem (Carvalho ot ai., 201 O). Assim, a condução dos animais com
intensidades de paslejo adequadas é essencial na manutenção do sistenia,
J~• que afeta os padrões espaciais dos atributos do solo por ação do pastojo
(Lacu, ~W09; Nunes el ai. , 2018). Esses fatores transmitem cornplexidado 8
hulúrogeneldíJdo, resultando em um sistema dln~mico 8 heterogêneo (Salton
o CéJrvulho, 2007). Dossa forma, a varlabilidado inserida no sistema acabrt
p<Jr 1.-mr búnófica, pois, quanto mais os slsto,nas se aproximam dos processos
ri1 .,,,it1hil()11ilfífH1 111,l11111lr1, 111111!1 111h111 1ll111111 fHH I r1111t:lri11:u,1,mlfJ U lj(J IJ uqullíbríu
(l( l11H .l 11 1ft1 1ll 1flfl1 i'( IOI) ,
/\ p1lt1,,lp1 1I lu11l1J d1J v1 1,l111;/i1J w"'"'' p,,111 dh;lr llJUl,;;1u d,, cfo}utrJ~ (u;;;turco
,, 1111111 1) , 111: 111111111 !llifJ d111J1Jrill111l,m du fu1111u l11cu11of:1nl'J u dw; unífurrn'-; ,
1111111, 11,, 11 ,11t1,, ,, ,:,1111 :1,r1l111t;líu do 1'I ,, ;1 cu111111,lrJ:u J(J rnlcrublr,1rtél riu $Ulo
(Mí.l l111111l1l,,11 / l fJIH1; /\11111111111111 u l· nork, í.WíJ 1; Clrúvu.t ul ül. , ~011 ). /"'l{Jrn
d1,11 !11111111111,:1111 1111 ,;,m11Hml,,r" , q1rl111l,~11, <Jr; dojulu~ nurrr,;1/rnunlo <Jiferúrn
d1111 11 11 i1tl11011 v1111ul11lo quu11lu IHJ tu111pu u ;'1 furmu c.Ju llbur:..ição cJo N ao
lllllfJ (l l11y r11 H1 O Wllll111110, HJIJ:n lyu111yru,11yu U Dlc;k (H-Jf.Jõ), pCJr fJX~mplo,
11111:,11,lt .. 111111 p11t1u 111oloeul111 lrúu Vo✓-uu rnulor "º us;lvrco cJo quo orn re~lduo~
v111 ,, ,11,Ir:. 1 :r11 1 t;Lll'l 1t;I< 11 lutl01 , uotú c.Jlrutmr 1urilu rulélcior1éJc..léJ à quantidade cJe
111111 " 111 lt 11 " .lo1111lr:, 11hJI: 111du t111u rw 11/vlcJuc.Jo u uuéJ facllldéJde dfJ decomposição/
111l111 ,111ll11H/1<J, Eriq11rn1lu u fu,npu do ,m,la-vlcJéJ cJLJ fra,;rm prontamente
tlh1p1111lv1,I (lf,1,11) pudu vurlur do ~O t1 TI cfü:w, éJ fraçrm lenta (recalcitrante)
v111 1f1riu í'th :, '11Jf, dlut: (Auu111ur111 (Jf LJI., ~015). Corno o ciclo biogeoquimíco
do C ur:li'1utH1ll111rio11lu rul11dutwdo éJO ciclo biog004ufmlco do N, essa alta
11Jt 1llvl<l11(11J d<J C urutH,lco, nuuocluc.Ju éJ urnu frnçfio de lenta liberação, faz
c:0111 qw , 11 1111ll;,11r;lío dCJ N 11uuu0u t1lulomm; produtivos seja mais eficiente,
,,vll1111do•IHJ purdtm pun, <J rnnl1lunlu. NCJ880 t:iünlido, mesmo em casos de
11rn rt(JI 1/0 hio1J1l, p:,wlJ •{)UI 10 um rolt1çüo corn cullurai:;, já hé redução de perdas
du N 11,J 11111l1lu11lu (Ku11mll1 oi ui., 2015).
Ou ddor: do C u du N, cor riu v1Hlo8, LJ~O fortemente associados à
1111l1J'flllurr1ulil1, IJ,1 urn lm.Jo, ü t•iulolrufia c.Jé.10 pléJnlas e, cJo outro, a comunidade
r11luru1Jlrn 111. No 011lrn1to, unqtlélnlu o proccrnuo de humificação íavorece o
IIG!Jpl:11,u,11l<J <)(J C cJo N fJOf rnolo cfo (;JUlablllzação da relação C/N da MO
(J
du u<Jlo, c;n w 1l111ulo liurlJlvorou loncJorn u cJm.:acoplar o C do N pela liberação

dn e dlu<Julfvol, como CO:, o CH4 , o polo rio torno cJo N digestível como urina
(:.iuuo,;111111 u L<Jrr1ulro, ~014). AuBhn, ofJ lrnpactog ambientais pelo pastejo
11c11l)11111 uw 1du cJulunr 1h 1ucJou pulo béJlémço (:)ntre o aumento da acoplagem de
C ' J N fJLJlíJ priul; •(JCJffl u u uuu cJoué-.loopléJgem pC:Jlos é-JniméJis. Daí a importância
(1111 , u lf1t 111ltJ1 lr1lonukJ;Jdoo rnocJuracJas do pastojo, favorecendo a ciclagem
du N o ú uw,ltu orn produllvlc.lélcJe, leva ndo ao sequestro de C no solo
(/\11()11lwml oi ui., 20'17).
Nu rulw;Do unlru u uwnunto úo l<:Jor c.Jo MO c.Jo solo e o aporte de resíduos.
w 1l><J·01J quu 11:Ju UCJ c;u11uld<1rí; oponLJu a quantidéJde cJo re:slcJuos, mas também
11 qusJllcJwlfJ EolwJou rucontc,u (Cotruro ol ai., 2013; Veloso el ai. , 2018)
1(;111111tmtr:irlCJ quo rurilcluuu l:'.lhol!:i, éJO aumentarem a biomassa microbiana,
,;,mou,111w1lu111<J1tlü podorn fuvorocur o élcú111ulo de C o N via interação
wonnwril11uml, t:u,ro um uuporflclo quemlo urn proíunc.Jidade no solo. Resíduos
l(1IJ1Jlli dr, IJII 111lrn; urm u fo11ICJ do111lria11lu e.lo produtos microbianos, porque
11)() ( ,1 wt11v11 C11•1l11lrll 111 111.
d,,
!,no 11llll111l lrit tnrn111ullr:lu11tu pulou mlc.:rorounlomm.l cJo solo (Colruro et ai.,
ílí11 '.{) 1,., o lrHlk:11 quu ;, dlvurnldndo do culllvotJ proporcionada pelos SIPAs
1'1 11111 ,,I,111 11,11l1H,ll:1vu p111u o ncú111ulo c.Jo MO no solo, poit:l pod8 promovor
1 11110 n :,n,11tI:1çlio do :iolo qurmlo o ocúmulo do C oroanlco via associação

IJI q: li H li ll ÍI lf JI 11I.
0 11110 :1:.puclo po:.;lllvo dí.l utillzaçno cJos SIPA::; rJélm o acúmulo de MO

1J I\J 110 • ioln 6 ;, pit ,:.:r nçn do émlmal. O pasl0jo, ,Jpu:;ar de reduzir o aporte
du ru~.lcluo <.ln ,x ,rto n6roé.l , f)Odo favorecer m8Ior crescimento radicular,
1,uru,í,di 111du u Ir 1cru111unlo cJo MO no perfil do solo (Souza et ai., 2008). A carga
,,nlrn: 1I, :1lludu oo c;ultivo de plantas comerciais, é então fator determinante
110 :,cúmulo cJo MO o, por consequência, de N em sistemas pastejados.
h 1tu 1llitc..ludu r noc.JorndíJ do paslejo tem maior polenclal em acumular MO no solo
por e; ,uo:1 du altu quw1lldad0 do reslduos e dejetos aportados em superfície e
tnr , 1b6m polrnJ 1..,xos do renova<;ao da pastagem e de desenvolvimento radicular
fnvoruc1<.loa polo pastejo (Roeder 0 Schuman, 2002). Em contraponto, uma
nllo lnlonHlcJacJo do pétslejo no Inverno, associada ao monocultivo de soja no
vorlio, r,ocJu F1currotar taxas negativas que chegam a quase 0,3 Mg ha- 1 ano·'
do C (Nicoloso el nl. , 2008). Por outro lado, esse mesmo estudo demonstrou
quo easo sisloma apresentou acúmulo de MO quando utilizado com pastejo
modorado no perlodo hlbernal e, ainda mais, quando o cultivo do mllho foi
lncluldo om roloç:lo, no ver~o. Em pastagens de braqulária (Uroch/oa spp.),
o pa!:ltojo tom mostrado beneficias ainda mais acentuados em termos de
,,cúmulo de MO o N no solo (Sallon et ai., 2011 ), demonstrando o potencial
do uüo do pastagens perenes, sobretudo em regiões de clima tropical, onde
li:Jh:J piar ,tas têm demonstrado allo potencial de produção, tanto de forragem
quonlo cJo produlo animal (Martins et ai., 201 8).
O componente arbóreo conlribui para a complexidade do sistema produtivo
pelo uum0nlo no élporle e na qualidade do reslduo 1 o que pode favorecer
ainda muiu o acúmulo de MO e de N no solo. Isso acontece porque esse
campo, 1ont0 msulla ern deposição dos reslduos tanto na superflcie corno
um can iodas profundas do solo, com material orgânico mais resistente à
d0orndaçtlo, conforme observado por Conceiçao el ai. (2017), com ganho
do 101G % cJe C quando comparado com lavoura em SPD, mesmo em
oxp0rh nonto de curto prazo.
Oulru formo cJo gorantir méJlor EUN nos SIPAs é por meio da inserção de
loow11inosoo, os quuls ospéclus possu0m capacidade de realizar a FBN, que
ó o prh ,clpal viu do élprovoilamonto e inclusão do N. no sistema solo•planta
(P0oploo o Crnowoll, 1992). A utlllzaç~o do legumin~sas em cultivo solteiro
o concordLJtla8 com oramlneao promovo Incremento na produçao anltTlcll
r olo nu, nrjnto du quHlicJocJo o qunntldodo da rorragem oíertada, rosultanto
Eíiciênciél de uso cio nitrogênio em agroecossiste mas 19 1
não só da participação da leguminosa na dieta animal, mas também dos

efeitos indiretos relacionados com a FBN e seu repasse ao ecossistema
de pastagem. A principal expectativa do uso de leguminosas em pastejo
se relaciona com a sua qualidade e se associa com a redução dos custos
de produção e impactantes benefícios no solo. As vantagens da adoção de
consórcios são observadas no próprio ciclo de pastejo pela transferência
de quantidades consideráveis de N (100 kg ha- 1 de N) para a gramínea em
consórcio (Louarn et ai., 2015) e nos cultivos em sucessão.
Experiências brasileiras na promoção da eficiência de

uso do nitrogênio em SIPAs
Na produção agropecuária em terras altas
Nas regiões de clima tropical do país, os SIPAs surgiram inicialmente

como estratégia para recuperação de solos degradados e com baixa fertilidade
(Zimmer et ai., 2004). Esses sistemas estão sendo adotados com a inserção
da lavoura em sistemas pecuários ou a partir da pecuária em sistemas
agrícolas. O primeiro caso (inserção da lavoura em sistemas pecuários)
decorre da frequente degradação das pastagens, principalmente compostas
de braquiárias, como consequência concomitante do excesso de lotação e da
ausência da adubação. Estima-se que, somente na região do Cerrado, existam
cerca de 60 milhões de hectares sob pastagens degradadas, passíveis de
recuperação e inserção no segmento produtivo. Nesse sistema, o pagamento
dos custos da adubação advém da produção agrícola. O segundo caso (a
inserção da pecuária em sistemas agrícolas) passou a ser adotado porque
as culturas, mesmo em SPD , não acumulam biomassa suficiente para a
manutenção da cobertura de palhada necessária ao sistema. Nessa situação,
o promotor da integração é o potencial que as plantas forrageiras têm de
acumular biomassa e garantir a cobertura do solo e a manutenção da MO.
Como as regiões tropicais possuem período com ausência de chuva
na entressafra, existem poucas alternativas de forrageiras que apresentem
alta qualidade nutritiva, com alta capacidade de lotação e que resistem às
condições edafoclimáticas. Entre esses sistemas, estão aqueles conhecidos
como "Barreirão" e "Santa Fé", que se constituem em derivações da filosofia
de aproveitamento de nutrientes entre os componentes da integração e/ou
da necessidade de produção de palhada para atender aos requerimentos
do SPD (Wruck et ai., 2015). Recentemente, estão sendo adotados novos
arranjos desses sistemas, conhecidos como "Sistema Gravatai", que consiste
Tópicos Ci. Solo, 10: 14 1-238, 2019

192 Gustavo Castoldi et ui.
no consórcio do feijão-caupi (Vigna unguiculata) com gramíneas do gênero

Urochloa. como a U. ruziziensis e U. brizantha cvs. BRS Paiaguás e BRS
Piate (Laroca et ai., 2018).
Em estudo iniciado em 2014 na Fazenda Gravatai (ltiquira/MT), em
parceria entre Embrapa Agrossilvipastoril, rede ILPF, Universidade Federal
de Rondonópolis e Gravataí Agro, o experimento "Sistema Gravatai" tem
apresentado resultados interessantes. Os consórcios das braquiárias com
o feijão-caupi apresentaram altas produções de forragem, de 10,0, 11,4 e
13,2 Mg ha·1 de biomassa seca, somadas nos meses de maio a julho, para
as cultivares BRS Paiaguás, BRS Piatã e B. ruziziensis, respectivamente.
Essas produções de biomassa seca geraram ganho animal médio diário de
670 g animal dia·1 , acarretando uma produção de carne por área, na média
dos dois anos (2016 e 2017) e das três cultivares, de 173 kg ha-1 , com
incremento de 8,3 %, quando comparado ao cultivo da braquiária solteira
(Embrapa, 2018).
A melhor qualidade de resíduos aportados pelo consórcio resultou em
ganhos de qualidade do solo em relação às gramíneas isoladas, representado
pelo aumento de 73,5 % no teor de C orgânico total (COT}, de 101 % no
N orgânico total (NOT), de 162 % no C da biomassa microbiana (C-BM) e
de 80 % no N da biomassa microbiana (N-BM) do solo (Quadro 5), o que
contribui para a potencialização dos aumentos de MO e, consequentemente,
do N no sistema. Isso se deve, principalmente, à manutenção dos resíduos
vegetais na superfície, aliada à presença do componente animal no sistema
(Franzluebbers e Stuedemann, 2009; Guareschi et ai., 2012). A maior
diversidade de raízes e resíduos contribui para o maior suprimento de energia
aos microrganismos, via liberação de exsudados, tais como aminoácidos e
ácidos orgânicos (Chávez et ai., 2011). Essas condições acabam favorecendo
também frações de C orgânico lábeis no solo, como também de C orgânico
particulado (Vieira et ai., 2007). Essa fonte de e
orgânico é de muita
importância por ser constituida de resíduos em decomposição rápida, ou
seja, de materiais prontamente disponíveis à utilização pelos microrganismos
(Cates e Ruark, 2017).
Como consequência dessa melhoria na qualidade do solo, a produtividade
de grãos da soja em sucessão aos cultivas em consórcio (Embrapa, 2018)
também foi infiuenciada positivamente (Quadro 5). Outros trabalhos também
relataram incrementas na produtividade de grãos em gramlneas, como 0
milho (Rusinamhodzi et ai., 2011) e o trigo (Cicek el ai., 2014 }, quando
cultivadas na sucessão de consórcios com leguminosas. Embora a soja,
teoricamente, possa obter sua exigência por N suprida via FBN, tem sidO
verificado que, para obtenção de altas produtividades de grãos, essa cultu(Ll
Tópico!> Ci Solo, 1O: 14 1-238, 2019

Quadro 5. Carbono orgânico total {con, nitrogênio orgânico total (NOn, carbono
(C-BM) e nitrogênio (N-BM) da biomassa microbiana do solo na camada
de 0-1 O cm, e produtividade de grãos da soja pós-pastagens solteiras de
braquiárias (Uroch/oa spp.) e no "Sistema Gravataí" (ltiquira/MT)
Sistemas de produção Produtividade

COT NOT C-BM N-BM
de soja
- g kg·' - - gkg•1_ Mg ha·1
Solteira
BRS Piatã 22,7 7,2 361 30,8 4,08
BRS Paiaguás 24,0 8,0 365 22,1 4,08
Urochloa ruziziensis 24 ,4 6,5 357 25,4 4 ,08
- - Consorciada - "Sistema Gravatai" - -
BRS Piatã + caupi 47,8 16,0 994 47,6 4,62
BRS Paiaguás + caupi 44,1 15,8 965 46,8 4,38
Urochloa ruziziensis + caupi 31 ,5 11,9 881 46,8 4,50
Fonte: Embrapa (2018).
requer maiores quantidades de N do que a possível de ser suprida via FBN

(Salvagiotti et ai., 2009; Nyfeler et ai. , 2011 ; Schipanski e Drinkwater, 2012),
sendo complementada via mineralização de compostos orgânicos do solo.
Para as condições de terras altas do subtrópico brasileiro, a principal
demanda da produção agrícola é a rotação de culturas, tanto de verão como
de inverno. Entre as culturas de verão, destacam-se a soja e o milho, com
15,3 milhões de ha, enquanto, entre as culturas de inverno, os destaques
são para o trigo e a aveia-branca, com somente 2,3 milhões de ha (Conab,
2018). Porém, à medida que as culturas de inverno não têm dado o retorno
esperado (problemas sanitários, de custo, de preço etc.), o uso de forrageiras
anuais (azevém e aveia-preta) tem se destacado como culturas de cobertura
(Brum e Müller, 2008). Nesse cenário, os SIPAs surgem, nos mais variados
arranjos espaço-temporais, como excelentes alternativas para uma produção
agropecuária intensiva e sustentável (Carvalho et ai., 2018b). Os benefícios
da adoção dos SIPAs em aumentar a EUN nesse ambiente decorrem da
performance das principais culturas de interesse: o milho e a soja. Embora
o manejo da adubação nitrogenada seja distinto entre elas, o que existe em
comum é a necessidade de agregar qualidade ao sistema como um todo,
independentemente do arranjo dos SIPAs.
Conforme observado no "Sistema Gravataí" e também alicerçado na
literatura (Salvagiotti el ai. , 2008, 2009), o suprimento de N via FBN não
Tópicos CL Solo, 1O: 141 -238, 2019

tem sido suficiente para atender à demanda de alta produtividade de grãos

de soja (de 5 a 6 Mg ha- 1) . Exemplificando, para obtenção desse patamar
de prod utividade de grãos, necessita-se da absorção de aproximadamente
450 kg ha· 1 de N. Desse total, o potencial máximo de suprimento de N
via FBN é de 250 a 300 kg ha-1 de N, sendo necessário o suprimento de
150 a 200 kg ha- 1 de N pelo solo, oriundo, sobretudo, da mineralização da MO
(Salvagiotti et ai., 2008, 2009). Nesse cenário, embasado predominantemente
no monocultivo de soja, seguido de culturas de cobertura no inverno e sem
contar com a adubação nitrogenada, a obtenção de altas produtividades de
grãos de soja e o aumento no teor de MO do solo não ocorrem pelo balanço
negativo de N no sistema.
Tendo em vista que a aplicação de N na cultura da soja pode prejudicar
a nodulação e a FBN (Mendes et ai., 2003, 2008; Hungria et ai., 2006),
alternativas devem ser procuradas para atender à demanda da cultura e não
comprometer o sistema produtivo. Nesse cenário, por causa do alto risco do
cultivo do milho verão ou da adoção de outras culturas de inverno, o uso dos
SIPAs com a exploração pecuária no período hibernal em pastagens adubadas
é a alternativa mais viável de diversificação de cultivas e suprimento de N,
decorrente, principalmente, da maior ciclagem pelos animais em pastejo
moderado (bom pastejo) (Quadro 6).
As pastagens são muito responsivas à adubação nitrogenada, e, por
isso, geralmente, a EUN é alta, até mesmo com elevadas quantidades
aplicadas {400 kg ha· 1 ano· 1 de N) (Sun et ai. , 2008). Em estudo conduzido
em duas localidades, Thomason et ai. (1998) constatou EUN de 77 % nos
sistemas de produção com forrageiras, comparado a uma EUN de 31 %,
encontrada nos sistemas de produção com grãos. Essa maior eficiência se
deve às menores perdas desse nutriente, associada à menor lixiviação de
NQ3- {Kunrath et ai. , 2015), mas também pode ser em razão da redução
Quadro 6. Biomassa residual da parte aérea da pastagem e conteúdo e ciclagem

de nitrogênio (N) afetados pelo pastejo bovino, São Miguel das Mlssões/RS
Pastagem: aveia-preta + azevém Pastejo Pastejo Sem

lntenson1 moderadoc21 pastejo
Biomassa residual da parte aérea (Mg ha-1) 4,7 6,2 5,5
Conteúdo de N (kg ha- 1) 80 129 104
Ciclagem de N (kg ha·1)Pl 89 103 89
11 111
Altura de manejo do pasto: '10 cm, 20.30 cm: '''Cálculo b1om.1ssn rosldual tio p:islo + oslun;o t uufl.(l
- reUrada pe:lo animal.
Fo nto: adaptado do A i;sniann oi oi (2015).
Tópicos Ci. Solo, 10: 14 l -2J8, 20 19

Eficlêncin d e uso cio nilrogcnio em élgroecossisteméls 195
das perdas por volatilização da NH 3 , as quais podem ser de somente

1,3 %, mesmo após a aplicação de 200 kg ha- 1 de N na forma de ureia
(Lima. 2018).
A maior habilidade em aproveitar o N via adubação por plantas
forrageiras, quando comparada a culturas graníferas, pode ser atribuída:
(i) ao espaçamento entrelinhas das pastagens (aproximadamente 17 cm),
inferior ao espaçamento da maioria das culturas graníferas, como o milho
(cerca de 45 cm), aumentando a probabilidade de contato das raízes com
os fertilizantes aplicados e, por consequência, a rápida absorção; (ii) ao
pastejo aplicado nas forrageiras, favorecendo o rebrote e incrementando a
necessidade de absorção de nutrientes, evitando, dessa forma, possíveis
perdas; e (iii) às melhores condições climáticas no momento da adubação,
uma vez que as temperaturas médias são inferiores comparadas ao período
estival, evitando perdas por volatilização da NH3 (Assmann et ai., 2017).
No sublrópico brasileiro, estudos como de Assmann et ai. (2003) têm
demonstrado o efeito positivo dos SIPAs, confirmando o efeito residual de
adubação de pastagens de inverno em culturas graníferas cultivadas em
sucessão, inclusive com possibilidades de redução da adubação nitrogenada
no milho. Nesse trabalho, a produtividade de grãos do milho (1 O Mg ha- 1)
sem adubação, posterior ao consórcio aveia-preta mais azevém pastejados e
adubados, foi semelhante àquela obtida com a mesma adubação (240 kg ha-1
de N) aplicada na semeadura do milho.
Em estudo semelhante em outra região do Paraná (Ponta Grossa), foi
avaliado o efeito de doses de N no milho após pastejo (Figura 8). As áreas
pastejadas que não receberam N no inverno foram as que mais dependeram
do fornecimento desse nutriente aplicado no milho (Lang et ai., 2011) e,
consequentemente, as que apresentaram menor produtividade de grãos
(2,9 Mg ha·1 ) sem adubação nitrogenada. Esses resultados demonstram o
impacto negativo que o animal pode provocar quando a pastagem não é
adubada adequadamente.
Dessa forma, quando a pastagem recebe adubação nitrogenada no
inverno, já que, no sistema sem pastejo, praticamente o milho não responde
às doses de N no seu ciclo, com média de produtividade de grãos de
8, 1 Mg ha-1, o efeito do pastejo possibilita maior resposta do milho às doses
de N, chegando à produtividade de grãos de até 9,8 Mg ha· 1 (Figura 8).
Possivelmente, aquele manejo seja menos provido de N, demandando
maiores requerimentos via adubação, sobretudo pelo pastejo modificar
a dinâmica, fomentando o crescimento e potencializando a produção de
biomassa do pasto (Hoglund e Brock, 1987; Parsons et ai., 1991 ).
Tópicos Ci. Solo, 1O: 141 -238. 201 9

196 Guslilvo Caslo ldi ct ili.
12
1
ro
.e
e, 1O
~
o·
f:
E
"
Q)
"O
li)
o
....
l(ll
e,
Q)
"O
(1) 4
"O
C1l
"O
.2: o Sem N/Com pastejo .1 Com N/Com pastejo
3 2
"O
e
a..
A. Sem N/Sem pastejo tl Com N/Sem pastejo
o+--------,---------.--------r-
o 75 150 225
Doses de N no milho, kg ha- 1
Figura 8. Produtividade de grãos de milho em resposta às doses de nitrogênio

(N), com e sem adubação nitrogenada na pastagem e com e sem efeito
do pastejo no inverno, Ponta Grossa/PR.
Fonte: adaptado de Lang et ai. (2011).
O consórcio de pastagens de gramíneas com leguminosas se constitui

em alternativa para potencializar ainda mais a EUN global, a partir do
aproveitamento daquele advindo da FBN. Com a cultura do trigo, por exemplo,
sem adubação nitrogenada, Deprez et ai. (2005) obtiveram produtividades
de grãos de 3,2 e 5,2 Mg ha·1 após azevém perene e consórcio de azevém
+ trevo-vermelho, respectivamente. Ao fornecer 50 e 100 kg ha- 1 de N ao
trigo após azevém , as produtividades de grãos aumentaram para 4,6 e
6,0 Mg ha·1, respectivamente, sugerindo que o trevo-vermelho represente
um equivalente a mais de 50 kg ha·1 de N para a cultura granlfera.
Os ganhos oriundos dos consórcios pastejados consolidam a eficiência
dos SIPAs, sobretudo por depender menos da adubação nitrogenada,
otimizando o uso de N2 • Isso ocorre porque as leguminosas em pastejo
resultam em maiores teores N no solo (Figura 9), uma vez que elas os
mantêm em cerca de 2, 1 vezes maior após a aplicação de altas doses
1
de N (300 kg ha- de N), em comparação às áreas sem pastejo e som
leguminosas. Assim, admite-se que, além de a EUN ser superior oni
pastagens, essas consorciadas com leguminosas e submetidas ao pastojo
favorecem a manutenção, a ciclagem, o aumento e a EUN pelas plantas
(Heenan e Chan, 1992; Haynes e Williams, 1993; Shariff et ili. , 1994).
T ó p1cos Ci Solo, 1O: 1'11 -23 8. ~O 19

Eficiénciêl de uso do nitrogénio em agroecossistemas 197
70
■ Sem trevo/Sem pastejo Com trevo/Sem Pastejo
60
e Sem trevo/Com pastejo ■ Com trevo/Com pastejo
50
-b,
~
oi 40
E
1 ...
oz 30
1
z
20
10
o
o 100 200 300
Dose de N na pastagem, kg ha-1
Figura 9. Teores de nitrogênio (N) na fonna de nitrato (N-N03·) no solo em função

de doses de N aplicadas no inverno em áreas com e sem a presença
de trevo-vennelho e com e sem a presença de pastejo, Guarapuava/PR.
Fonte: adaptado de Assmann et ai. (2003).
Os resultados aqui apresentados são importantes para o conhecimento

dos potenciais benefícios da utilização dos SIPAs em terras altas no subtrópico
brasileiro. É importante também ressaltar que a maioria deles foi obtida
em solos providos de MO e com histórico de longo prazo em manejos
conservacionistas do solo e diferentes rotações de culturas. Obviamente que
a antecipação da adubação nitrogenada na pastagem (adubação de sistema)
tem pré-requisitos importantes, não sendo um processo de rápida adoção.
Na produção agropecuária em terras baixas
Outro modelo de utilização dos SIPAs ocorre nas terras baixas do

subtrópico brasileiro e envolve, basicamente, o cultivo do arroz irrigado no
Rio Grande do Sul e em Santa Catarina. Os sistemas de produção dessa
cultura constituem-se em um dos mais antigos exemplos de SIPAs em uso no
Brasil, historicamente realizados de duas formas: a primeira representada pela
inserção da pecuária no período da entressafra do arroz, visando aproveitar
sua palhada e seu rebrote; e a segunda se refere ao cultivo do arroz depois
de três a cinco anos de pastejo (cortes) na vegetação nativa (espontânea),
composta predominantemente de gramíneas com alto potencial forrageiro,
permitindo uma fase pecuária de duração variável (Carvalho et ai., 2006;
Sosbai, 2018).
Tópicos Ci. Solo, !O:14 J-238, 2019

Mesmo contando com a presença do animal, as terras baixas se encontram

altamente degradadas. A principal razão decorre de que mais de 90 %
das lavouras de arroz irrigado são conduzidas em práticas de manejo não
conservacionistas, com revolvimento de solo e monocultivo contínuo de arroz
(Sosbai , 2018). Tal manejo reduz os níveis de fertilidade, deteriorando a
MO e as propriedades químicas e físicas do solo, levando ao declínio da
produtividade de grãos e gerando preocupações referentes à sustentabilidade
da cultura (Bhushan et ai., 2007; Cheng et ai., 2007; Joshi et ai., 2007).
A adoção do SPD em terras baixas tem demonstrado melhorias em
diversos atributos do solo, sobretudo microbiológicos (Gao et ai., 2004;
Martins et ai., 2017), relacionados a aumentos no teor de MO, contribuindo
para uma produção sustentável de arroz (Yadvinder-Singh et ai., 2005;
Denardin et ai., 2019). No entanto, em uma pesquisa de longo prazo, embora
tenham sido observados aumentos continuas no teor de MO em SPD em
relação ao sistema convencional de cultivo (arroz-pousio, com revolvimento
do solo), a produtividade de grãos do arroz somente superou o sistema de
preparo convencional após 14 anos (Denardin et ai., 2019). Tais resultados
corroboram os encontrados em uma metanálise realizada por Huang et ai.
(2015), que relataram que apenas a adoção de práticas conservacionistas
de solo em curto prazo não garante incrementas em produtividade de grãos
do arroz. Esse efeito ocorre porque o não revolvimento do solo proporciona
acúmulo de resíduos do arroz de baixa qualidade (alta relação C/N e altos
teores de silício) na superfície do solo, podendo resultar em maior imobilização
microbiana de N (Thuy et ai., 2008; Xu et ai., 2010; Denardin et ai., 2019).
Denardin et ai. (2019) apontaram que o uso de gramíneas com adequado
suprimento de N ou o uso de leguminosas na estação hibernal (Saibro e
Silva 1999) podem aumentar os teores de MO do solo, acelerando os efeitos
da imobilização temporária de N e garantindo altas produtividades de grãos
do arroz em SPD, já no curto prazo.
Resultados de experimentos com arroz irrigado cultivado após pastejo
bovino contínuo por diferentes períodos de tempo e locais do Rio Grande
do Sul (Carmona et al., 2016) demonstraram que a resposta do arroz à
adubação (NPK) diminuiu (de 2, 1 a 0,8 Mg ha- 1) com o tempo de pastejo
(de 2 a 16 anos). Da mesma forma, o custo da adubação em relação
àquela indicada pela análise do solo (Sosbai, 2012) diminuiu sensivelmente
na média dos quatro locais (de R$ 745,00 para R$ 425,00 ha- 1) para uma
mesma produtividade de grãos (11, 1 Mg ha- 1). Tais resultados indicam melhor
eficiência de uso de nutrientes (NPK), decorrente dos processos de ciclagern
e da necessidade de avaliar não só a eficiência de uso dos nutrientes de
um cultivo em si, mas do sistema como um todo.
Tópico:, Ci. Solo, 1O·141 -238, 2019

Eficiência de uso do nitrogênio em c1groecossisleméls 199
A partir de tais resultados, verificou-se a necessidade de desenvolver

pesquisas em SIPAs de longo prazo com arranjos espaço-temporais na
diversificação de culturas e de pastagens e na frequência de cultivo do arroz
(Carmona et ai., 2018). Em 2013, iniciou-se um experimento comparando
sistemas de produção agropecuária assim caracterizados: 1) monocultivo de
arroz com preparo de solo e quatro sistemas integrados em semeadura direta
combinando; 2) baixa diversidade de culturas comerciais e alta intensidade
de cultivo do arroz; 3) moderada diversidade de culturas comerciais e
moderada intensidade de cultivo do arroz; 4) alta diversidade de culturas
comerciais e baixa intensidade de cultivo do arroz; e 5) alta diversidade de
espécies forrageiras e baixa intensidade de cultivo do arroz.
No experimento em questão, altas produtividades de grãos do arroz
foram obtidas em todos os sistemas, sendo, porém, superiores em sistema
integrado arroz-pastejo no inverno (azevém) (média de 11 ,3 Mg ha- 1) e em
sistema de rotação arroz-soja com pastejo no inverno (média de 12,0 Mg ha- 1),
ambos com semeadura direta, em relação ao sistema tradicional arroz-
pousio com preparo de solo (média de 10,3 Mg ha-1). Tais produtividades
se devem à adubação nitrogenada no arroz e na pastagem (120 kg ha·1
de N) e à inclusão da soja, acelerando os processos de decomposição
dos resíduos e minimizando os efeitos da imobilização temporária de N
(Denardin et ai., 2018). Nesse cenário, a soja beneficia o sistema por aportar
menores quantidades de um resíduo de mais fácil decomposição, com
baixa relação C/N.
Acompanhando as produtividades e, consequentemente, a produção de
resíduos dos cultivas, especialmente de raízes, os sistemas com arranjos
com maior intensidade e diversidade de espécies, com predom[nio de
gramíneas (arroz e pastagem) em semeadura direta (Denardin et ai., 2018),
promoveram aumento no teor de MO ao longo do tempo , enquanto o
sistema tradicional de cultivo do arroz, conduzido com revolvimento do solo,
resultou em diminuição desse atributo ao longo do tempo. Destacaram-se
os aumentos no sistema produtivo 5, o qual, embora não tenha sido o
sistema contemplado com a maior quantidade de resíduos vegetais aportados
(Denardin et ai., 2018), mesmo em médio prazo (quatro anos), com pastejo
contínuo em consórcio no inverno (azevém +trevo-branco+ comichão) e
campo de sucessão no período estival, resultou em maior aumento no teor
de MO, de 1,6 para 2,8 % (Quadro 7). Esse resultado pode ser explicado
tanto pela maior perenização das pastagens, com menor ação antrópica,
quanto pela expressiva produção de biomassa radicular da pastagem
hibernal, com quantidades próximas a 8,0 Mg ha- 1 de biomassa de ralzes
somente na camada de O a 1O cm (Martins et ai., 2017).
Tópicos Ci. Solo, 10:141 -238, 2019

Quadro 7 . Evolução do teor de matéria orgânica (camada de O a 10 cm) e

estoque de nitrogênio total e particulado do solo (camada de O a 20 cm)
após quatro anos da adoção de SIPAs, Cristal/RS
Sistema Matéria orgânica Nitrogênio (2016)

produtivo 2013 2017 Total Particulado
% Mg ha- 1 kg ha·1
Sistema 1 1,96 1,73 3,3 210
Sistema 2 1,77 2,47 3,5 290
Sistema 3 1,84 1,97 3,4 330
Sistema 4 1,59 2,80 4,5 400
Sistemas: 1) monocullivo de arroz-pousio (testemunha. com preparo de solo); 2) arroz-azevém pastejado;
3) rotação soja-arroz-azevém pastejado: 4) azevém + trevo-branco + comichão-campo de sucessão
pastejados-arroz.. Sistemas 2. 3 e 4 conduzidos em SPD.
Fonte: adaptado de Denardin et ai. (2018).
Tão importante quanto a variação no teor de MO do solo é a variação

do estoque de N total no solo, que teve o mesmo comportamento entre os
diferentes sistemas, especialmente o aumento da fração particulada (lábil)
de N (Quadro 7), que é afetada pelo manejo e pelo arranjo dos sistemas.
Verifica-se que a quantidade de N lábil , mesmo no sistema tradicional
com revolvimento do solo, é significativa (21 O kg ha- 1 ), pois é diretamente
relacionada à quantidade de palhada de arroz para as altas produtividades
de grãos (de 9,7 a 11, 3 Mg ha-1 ) . Mais importante, porém, é o aumento
de N dessa fração lábil no sistema produtivo 2 (azevém pastejado-arroz),
chegando a 290 kg ha-1 de N; no sistema produtivo 3 (rotação soja-azevém
pastejado-arroz), de 330 kg ha- 1 de N; e no sistema produtivo 4 (rotação
azevém + trevo branco + comichão-campo de sucessão pastejado-arroz),
de 400 kg ha- 1 de N.
Esses aumentos nos teores de MO e, consequentemente, nos estoques
de N geraram impactos positivos na eficiência de uso de nutrientes pelo
arroz, conforme verificado na safra 2015/2016 (Denardin, 2017), em que as
eficiências de usos de N, P e K foram 25, 23 e 20 % superiores no sistema
produtivo 2 (azevém pastejado-arroz em SPD) em comparação ao sistema
produtivo 1 (tradicional arroz-pousio). Isso indica menor dependência da
adubação no arroz quando precedido de pastejo, visto que, tanto na ausência
como na presença da adubação (NPK), o arroz sempre produziu mais no
sistema integrado do que no seu monocultivo, com ganhos de produtividade
de grãos de 1,4 Mg ha- 1 nos SIPAs, na ausência ele adubação no arroz
(Denardin et ai., 2018).
T ópicos Ci. Solo, 1O: 141 -238, 20 19

Eficiência de uso do nilrogênio em agroecossistemas 201
Sugere-se, por fim, que a abordagem da EUN nos SIPA passe a considerar
não só a resposta da cultura isolada ao uso do insumo, mas todo o sistema
e o conjunto de fatores do processo produtivo, pois a falta de resposta
de uma cultura à aplicação de um nutriente específico pode indicar um
sistema altamente eficiente. Nesse contexto, é inquestionável o fato de
que os SIPAs são sistemas eficientes e capazes de proporcionar inúmeras
melhorias ambientais, comparativamente àqueles sistemas extremamente
especializados e puros (dedicados somente à atividade agrícola ou à atividade
pecuária). No entanto, a pesquisa brasileira ainda pode dar muitas respostas
ao Brasil e ao mundo nessa temática.
TECNOLOGIAS CAPAZES DE MELHORAR A

EFICIÊNCIA DE USO DO NITROGÊNIO
Sensores para manejo de nitrogênio
Como discutido em tópicos anteriore~, o manejo do N em agroecossistemas

é um tanto quanto complexo, em função, principalmente, de sua alta dinâmica
no sistema solo-planta-atmosfera. Nesse contexto, informações sobre o status
de N determinada cultura é fator-chave para seu adequado manejo, uma vez
que a planta é o melhor indicativo se o N disponível no sistema (solo, FBN
ou proveniente de adubações) está de fato sendo absorvido pela cultura.
E diversos são os métodos (Figura 1O) que permitem a determinação direta
ou mesmo a estimativa do teor de N presente no tecido vegetal.
o teor de N nas folhas pode ser determinado por métodos diretos
destrutivos, com a realização de análises laboratoriais. Tais métodos são
amplamente conhecidos e, de maneira geral, são onerosos e demorados, de
modo que raramente permitem a correção de uma eventual deficiência de
N no mesmo ciclo de cultivo. O uso de métodos desse tipo também limita a
capacidade de identificar variações espaciais na deficiência ou no excesso
de N em uma lavoura, já que o número de plantas amostradas precisa ser
reduzido por causa do custo. Por outro lado, sensores diversos (quando
devidamente calibrados) podem fornecer estimativas precisas do status de
N nas plantas, de maneira rápida, não destrutiva e a um baixo custo, o que,
sob certas circunstâncias, pode permitir o ajuste da adubação nitrogenada
durante o desenvolvimento da cultura, aumentando a EUN pela redução
de perdas e/ou melhoria da sincronia entre a disponibilidade de N e a sua
demanda pelas plantas (Murioz-Huerta et ai., 2013).
T6picos Cl. Solo, 10:14 J-238, 2019

,, Nível de
ANALISE DE rolha
TcCIDO -- -- '
'
, '1
1
I
I
SENSORES I
ELÉTRICOS 1
ensores 1 '
estres, ,1'
1 '
sores ativ 1 :
ctroradlõ 1 ,'
I ,'
' n.ac,
r - Cro I ,'
'
\
/
,,, , ,,
,, ,,, , ,
....
- ,'
-----------
Figura 1O. Principais métodos para determinação ou estimativa do status de
nitrogênio em plantas.
Fonte: Muiioz-Huerta et ai. (2013).
Os principais indicadores de deficiência ou de suficiência de N são a

biomassa da planta e o teor de clorofila das folhas, de modo que sensores
portáteis do tipo clorofilômetro e sensores óticos proximais têm se destacado
na proposta de estimar o status de N nas plantas. Entre os sensores portáteis
do tipo clip ("leaf level", que funcionam pinçando as folhas das plantas), os
mais conhecidos são o SPAD-502~ (Minolta, Japão) e o ClorofiLog® (Falker
Automação Agrícola, Brasil), que se fundamentam na transmitãncia da folha
em comprimentos de onda específicos para estimar o índice SPAD ou o teor
de clorofilas a, b e total (no caso do Clorofilog); e o Dualex Scientific+ n.,
(FORCE-A, França), que gera os índices Chi (clorofila), Flav (flavonoides),
Anth (antocianinas) e NBI ("Nitrogen Balance lndex") a partir da energia
perdida na forma de fluorescência, que é inversamente proporcional ao
conteúdo de clorofila.
T 6picos Ci. Solo, 1O: l '11-238, 2019

Eíiclênclo de uso do nltrogúnio cm agroccossistcmas 203
Uma das principais vantagens do uso de clorofilômetros é o fato de a

amostragem ser simples e rápida, podendo ser repetida várias vezes durante
o ciclo de cultivo, o que permite a detecção precoce da deficiência de N,
tomando possível corrigi-la antes que possa causar redução na produtividade
de grã os (Blackmer e Schepers, 1995; Rocha et ai., 2005; Shapiro et ai.,
2006). O manejo do N via uso de leituras do índice SPAD, particularmente,
está associado ao lndice de suficiência de N (Blackmer e Schepers, 1994).
Nesse modelo de manejo, uma faixa do talhão/lavoura é adubada com alta
dose de N a fim de saturar a produção de clorofila, o que representa a área
referência sem qualquer deficiência de N. Leituras SPAD são tomadas na
área referência e nas demais partes da lavoura, e o índice SPAD médio da
lavoura a ser adubada é dividido pelo fndice SPAD médio da área referência,
de modo que um resultado < 0,95 indica o momento exato de se adubar.
Embora a recomendação da dose a se aplicar ainda seja limitada, o uso
do SPAD-502® tem se mostrado capaz de aumentar a EUN em diversas
culturas, tais como feijão (Maia et ai. , 2017) e milho (Silva et ai., 2011b).
O Dualex, por sua vez, é menos conhecido nacionalmente, mas tem
entregado resultados interessantes, sobretudo porque seu principio de
funcionamento (fluorescência) pode apontar precocemente condições de
estresse nas plantas. O Dualex se mostrou eficiente na estimativa do teor
de fenóis e de N em plantas de trigo e milho, bem como apresentou seu alto
potencial para a predição do teor de proteina em grãos de trigo (Cerovic et ai.,
2005; Tremblay et ai., 2007). Alguns resultados têm mostrado ainda que a
utilização combinada dos indices SPAD e Chi (Dualex) pode melhorar a
confiabilidade dos resultados obtidos (Tremblay et ai., 2007; Zhu et ai., 2011 ).
Embora sejam práticos de se usar, os sensores portáteis de pinçar
permitem a leitura de uma folha por vez, de modo que, para se obter um
valor médio da parcela ou da lavoura, são necessárias várias leituras. Alguns
outros sensores, no entanto, tais como os sensores óticos proximais ou
sensores de dossel, entregam o resultado médio de um grupo de folhas ou
plantas, ou seja, do dossel da lavoura. Esses sensores, ativos ou passivos,
fundamentam-se na espectroscopia de reflectãncla, ou seja, em medidas
da reflexão da radiação eletromagnética após a interação com diferentes
superflcies em distintos comprimentos de onda.
Ondas eletromagnéticas (Figura 11 ), tais como a luz solar, podem ser
refletidas, absorvidas ou transmitidas pelas plantas. O que tais sensores têm
é a capacidade de capturar e identificar a intensidade com que determinados
comprimentos de onda são refletidos pelo dossel das plantas, o que se pode
chamar de resposta espectral. Plantas saudáveis, por exemplo, absorvem
mais a luz vlslvel do que plantas estressadas, mas refletem mais a luz na
Tópicos Cl. Solo, 1O: 1ti J -238, 20 l 1J

Espectro visível (comprimento de onda)

750 700 650 600 550 500 450 380 (nm)
l. :J..
Ondas de rádio Microondas Infra verm. : : Ultra Viol. Raios-X Raios-gama
103 m 106 nm 103 nm 1 nm 1 Q-3 nm 10-s nm
Comprimento de onda
Figura 11. Classificação de ondas eletromagnéticas por frequência de oscilação

e comprimento.
Fonte: SEOS (2016).
faixa do infravermelho. Portanto, plantas estressadas são menos eficientes

fotossinteticamente, de modo que aumentam a reflectância da luz visível
(Figura 12).
A diferença entre sensores óticos passivos e ativos está na capacidade de
emissão de energia. Enquanto sensores ativos, como o espectroradiômetro
e o Crop Circle0 (Holland Scientific, Holanda), possuem uma fonte de luz,
os sensores passivos, por exemplo, as câmeras digitais, utilizam o sol como
fonte de luz e apenas capturam a reflectância a partir do dossel das plantas.
O Crop Circle é um sensor que conta com três canais de medição ótica
de reflectância, a 670, 730 e 780 nm, por meio dos quais é possível obter
diferentes índices vegetativos, tais como o índice de vegetação por diferença
normalizada (normalized difference vegetation index, NDVI) (Rouse et ai.,
1973), que é um dos mais conhecidos na agricultura. Com base nas leituras
NDVI obtidas pelo Crop Circle e no manejo pelo índice de suficiência de N,
estão sendo propostos algoritmos para manejo da adubação nitrogenada na
cultura do milho safra e safrinha (Shiratsuchi et ai., 2014). Uma das grandes
vantagens de possuir fonte própria de energia é o fato de seu uso não ser
limitado a condições de luminosidade do ambiente.
Por outro lado, o uso de sensores passivos é totalmente dependente das
condições de luminosidade. Existem algumas soluções desse tipo disponíveis
no mercado, tais como o GreenSeeke~ (Trimble) e O N-Senso~ (Yara).
No entanto, embora funcionais, a aplicação de tais sensores no Brasil, por
razões diversas, ainda não é amplamente difundida. que muito tem se o
discutido, em termos de sensores óticos passivos, é O uso de câmeras
Tópicos Ci. Solo, 10 :141 -238, 20 19

Azul Verde Vermelho Verm . próximo NIR

50 Vegetação saudá, el
o~
1
õ
,ro
o,
-
19 Vegetação estreskada
Q)
Ol
Q)
>
ro
'O
ro 20
ue:
,ro
t5
(D
e;:: 10
Q)
a::
o
450 500 550 600 650 700 750 800 850 900
Comprimento de onda, nm
•==:::::::z::i-• Luz visível ::&&CWBll--111•►

ce -_
. . -_
-_
-__.~ Luz não-visível e,== >
Figura 12. Comparação entre a resposta espectral de uma planta sadia (healthy
vegetation) e de uma planta estressada (stressed vegetation).
Fonte: Roman e Ursu (2016).
digitais (simples, multi ou hiperespectrais) para fins de sensoriamento,

particularmente daquelas embarcadas em drones.
O uso de drenes, ou , tecnicamente falando, VANTs (veículos aéreos
não tripulados, embarcados com sensores e geralmente destinados a uso
comercial), na agricultura é crescente. No caso particular do uso de drones
para o monitoramento de lavouras, por meio da obtenção de imagens, o papel
do drone é simplesmente o de carregar o sensor (câmera) para captar as
imagens. A obtenção das imagens aéreas das lavouras é somente a primeira
etapa do processo. As imagens obtidas precisam ser ortorretificadas (união
de várias fotos em uma única foto, gerando uma ortofoto ou ortomosaico)
e, então, processadas, para obter a imagem já trabalhada para a finalidade
a que se destina. O número de fotos que compõem uma única imagem
depende do tamanho da área sobrevoada, da altura de voo do drone e da
capacidade de abertura do sensor obtentor da imagem.
Para fins agrícolas, os sensores mais usuais são do tipo multiespectral
RGB (red, green e blue), embora o uso de sensores termais também tenha
aumentado, particularmente, para fins relacionados ao manejo da água.
Sensores do tipo RGB são representados por câmeras capazes de identificar
a reflectãncia na faixa do vermelho, do verde e do azul, tal qual faz a câmera
Tópicos Ci. Solo, 10:141 -238, 2019

206 Gustavo Casloldi el ai.
de celulares. A imagem que se vê é o resultado da reflectância combinada

dessas bandas. No entanto, quando devidamente processadas, as imagens
obtidas por sensores do tipo RGB podem ser divididas em três camadas de
reflectância, ou seja, uma imagem para cada uma das bandas (vermelho 1
verde e azul).
Já sensores hiperespectrais são capazes de obter imagens de um
maior núme:0 de bandas. o que possibilita explorar mais detalhadamente a
reflectância das plancas e, consequentemente, aumenta a possibilidade de
encontra; respostas especíticas da reação das plantas a condições diversas.
Os sensores mais comuns desse tipo são capazes de identificar, além da
reflectância na faixa do vermelho, do verde e do azul, aquela na faixa do
infravermelho próximo (near infrared, NIR) e do vem1elho próximo (red edge),
o que permite o cálculo dos índices de vegetação.
Com base no valor de reflectância nas diferentes bandas, diversos índices
de vegetação podem apresentar correlação com a resposta das plantas a
alterações do meio. Em termos de agricultura, o índice de vegetação mais
conhecido é o NDVI - o mesmo obtido pelo Crop Circle, que é calculado com
base nos valores de reflectância da faixa vermelha e do infravermelho próximo
(Rouse et ai., 1973). Trabalhos de pesquisa têm mostrado que o NDVI pode
estimar a quantidade de N em culturas diversas, tais como trigo (Vian et ai.,
2018), milho (Amado et ai., 2017), algodão (Motomiya et ai., 2009) e cana-
de-açúcar (Rosa et ai., 2015). Porém, é importante salientar que a aplicação
do NDVI também pode ser correlacionada a outras diversas condições de
estresse. De modo geral, o NDVI tem sido comumente trabalhado como um
índice que expressa o quão saudável está uma lavoura.
Outros tantos índices de vegetação também podem ser obtidos, como
o GRVI (Green Ratio Vegetation lndex) (Sripada et ai., 2006), o GNDVI
(Green Normalized Difference Vegetation lndex) (Gitelson e Merzlyak,
1998), o VARlgreen (Visible Atmospherically Resistant lndex green)
(Gitelson et ai., 2002) e o MPRI (Modified Photochemical Reflectance
lndex) (Yang et ai., 2008), a partir da reflectância nas faixas do vermelho
e do verde, apresentando alta correlação com o NDVI (Unhares et ai.,
2013). Outros índices ainda, como o NDRE (Normalized Difference Red
Edge) (Gitelson et ai. , 1996) (Figura 13), são obtidos exclusivamente a
partir de faixas do não visível (infravermelho próximo (NIR) e vermelho
próximo, precisamente) e, em alguns casos, podem apresentar melhores
resultados . Quando se pensa em agricultura, o mais importante nesse
processo é entender qual lndice melhor representa a resposta espectral da
planta a determinada variável (biótica ou abiótica) e, então, utilizá-lo a fim
de manejar a cultura, regra essa que também se aplica ao manejo do N.
Tópicos Ci. Solo. 10:141-238, 2019

P98 .
NDRE
10 o 10 20 30 40 m
0.0647 0 0.146 □ 0.2TT 0 0.308 . 0.389
Figura 13. Índice de vegetação NDRE calculado em um experimento de adubação

nitrogenada na cultura do milho (plantas em estádio V9, safrinha 2019),
obtido a partir de imagens de um sensor multiespectral (modelo Sequoia®)
embarcado em um drone multirrotor voando a 30 m de altura.
Fonte: Laboratôrio de Drones e VANTs na Agricultura (Instituto Federal Goiano - Polo de Inovação).
A partir de tais informações, por exemplo, pode-se predizer a resposta de

determinada cultura à adubação nitrogenada com base na sua resposta
espectral e, então, por meio da aplicação, em taxa variável, tomar o manejo
da adubação mais eficiente.
Diversos esforços têm sido feitos a fim de viabilizar o uso de imagens
obtidas por drones para o manejo do N na agricultura. A tarefa, no entanto,
não é simples, uma vez que muitos são os fatores que podem afetar a
reflectância das plantas e, consequentemente, a predição da sua resposta
à adubação nitrogenada (Munoz-Huerta et ai., 2013).
No Brasil, alguns grupos têm trabalhado nessa linha de pesquisa.
No entanto, o uso de tal ferramenta para manejar o N ainda não é realidade
nas lavouras brasileiras. Para algumas culturas, o resultado é mais promissor,
como é o caso do trigo. Exemplo disso é o sucesso obtido pelo grupo de
pesquisa e extensão da Universidade Estadual do Kansas, nos Estados
Unidos, que, por meio do uso de imagens, tem conseguido reduzir a
quantidade de N aplicada sem reduzir a produtividade de grãos do trigo,
ou seja, aumentando a eficiência de utilização do nutriente (Lollato et ai. ,
2017). Resultados similares também têm sido obtidos em Oklahoma, nos
Estados Unidos, onde se comprovou que o manejo do N com base em
imagens e índice NDVI aumentou em 15 % a EUN no trigo (Raun et ai.,
o
2002). sucesso da tecnologia para o manejo de N na cultura do trigo pode
estar associado ao fato de a cultura ser muito responsiva, mesmo quando
a aplicação é tardia, ou seja, a janela de manejo do N é grande quando
comparada com outras culturas.
Tópicos CI. Solo, 10: 141-238. 2019

208 Gustavo C<lstoldi et ai.
A cultura do milho também tem sido objeto de estudo por sua ampla
distribuição no Brasil e pelos custos relacionados à adubação nitrogenada.
Diferentemente do trigo, a cultura do milho tem uma janela de manejo de
N muito estreita, o que dificulta o uso de imagens para seu manejo. Alguns
resultados, contudo, são promissores. Em trabalho comparando sensores ativos
portáteis e imagens obtidas por drones e aeronaves tripuladas, Gabriel et ai.
(2017) evidenciaram o potencial de índices de vegetação em estimar com
precisão o status de N em plantas de milho, particularmente utilizando índices
que combinam estrutura de dossel e estimativas da quantidade de clorofila,
tais como o TCARI/OSAVI (Transformed Chlorophyll Absorption in Reflectance
lndex/Optimized Soil Adjusted Vegetation lndex) (Haboudane et ai., 2002).
O desafio agora é identificar índices robustos capazes de isolar variáveis
diversas de estresses relacionados ao status de N nas plantas e também
menos sensíveis às alterações diversas do ambiente.
Por fim, a comparação de drones com satélites ou mesmo aeronaves
tripuladas é inevitável, particularmente quanto aos aspectos relacionados à
capacidade limitada de cobertura de área dos drones, sobretudo quando
comparados aos satélites. No entanto, por ora, a melhor resolução espacial e
temporal propiciada pelos VANTs é um ponto positivo irrefutável e que mantém
o drone como potencial ferramenta a ser utilizada em prol da agricultura.
Fontes de fertilizantes nitrogenados
Os principais fertilizantes nitrogenados no mercado brasileiro estão listados

no quadro 8. A ureia responde por 62 % do consumo, seguido do nitrato
de amônia (14 %), incluindo o nitrocálcio, e do sulfato de amônia (10 %).
Práticas agronômicas consagradas, tais como aquelas preconizadas por
Roberts (2007). no conceito "manejo 4C" (uso da fonte certa, dose certa,
local certo e modo de aplicação certo), que não serão abordadas neste
texto, são eficientes para reduzir perdas e aumentar a EUN, respeitando
suas características (Reetz Jr, 2016).
Como já discutido em tópico anterior - Principais formas de saída de
nitrogênio dos agroecossistemas - as perdas de N por volatilização de NHJ
são importantes no Brasil, especialmente nas situações em que a ureia é
aplicada na superfície dos solos. Nos sistemas de produção mais comuns no
Brasil, tais como áreas de semeadura direta, pastagens, culturas perenes,
cana-de-açúcar colhida sem despalha a fogo, reslduos vegetais nonnalmente
estão presentes na superfície do solo. A palhada e outros resíduos vegetais
aumentam as perdas de NH 3 , pois esses materiais elevam a quantidade
e a atividade das enzimas do grupo das ureases (Barreto e Western1an,
Tópico!> Ci. Solo, JO: 141 -238, 2019

Eflclend,1 ele 11so d o nllro□énlo cm ngroccossislemilS 209
Quadro 8. Consumo aparento dos principais fertllizantes nitrogenados no Brasil

om 2017
Consumo aparente
Forllllzanle Proporção
Produto Nutriente
1.000 l -- % --
Ureia 5.606 2.574 62
Sulfato do amónio 2.044 429 10
Nitrato do amônio 1.787 590 14
Fosfato diamônlco 434 78 2
Fosfato monoamõnico 4.528 498 12
Total 14.009 4.168
Fonlo: IPNI Brasil
1989). Além disso, nesses sistemas, a aplicação dos fertilizantes nitrogenados

geralmente ocorre na superfície do solo por causa das dificuldades de
incorporação ou conveniência de manejo das operações no campo. As perdas
por volatilização de NH 3 podem atingir 40 % ou mais do N aplicado como
ureia (Cantarella, 2007; Lara Cabezas e Souza, 2008; Chien et ai., 2009), por
isso, para adubações realizadas na superfície de solos predominantemente
ácidos, como os do Brasil, fontes de N à base de NH 4 + e NO3- são mais
indicadas (Terman, 1979; Cantarella, 2007; Cantarella et ai., 2018). Quando
incorporada ao solo, a ureia é tão eficiente quanto as outras fontes de N não
sujeitas a perdas por volatilização de NH3 •
O nitrato de amônio, a despeito de suas qualidades como fertilizante,
vem tendo restrições legais crescentes à estocagem, ao transporte e ao
uso por causa de questões de segurança e seu emprego para a fabricação
de explosivos (Government of Western Australia, 2013). Com isso, algumas
empresas estão deixando de comercializar esse fertilizante. Além disso, as
novas fábricas de fertilizantes nitrogenados construidas no mundo geralmente
produzem ureia. Desse modo, essa fonte de N tende a continuar prevalecendo
nos mercados mundiais. Aprender a usá-la para contornar os riscos de altas
perdas por volatilização de NH 3 é um imperativo.
A qualidade física do fertilizante nitrogenado pode limitar algumas condições
de uso. Por exemplo, fertilizantes com grande quantidade de partículas finas
podem levar à queimadura de folhas quando aplicados a lanço, prática que
vem se tornando comum em adubações de cobertura em culturas anuais.
Tais problemas tendem a ser maiores com o nitrato de amônia. Vargas et ai.
(2015) observaram redução de 7,5 a 15,7 % na área foliar de milho com a
Tf1pltn!.l CI. Solo, JO: Jl1 J _z;fü, 20 19

2 10 Gustavo Castoldi cl ai.
aplicação a lanço de nitrato de amônia. Como consequência, a produtividade

de grBos do milho com esse fertilizante foi inferior ao obtido com ureia a lanço
ou com o nitrato de amónio aplicado diretamente no solo (Vargas et ai., 2015).
Esses risc.:os podem ser contornados ou reduzidos com o uso de nitrato de
amónio ou nitrocálcio com melhores características físicas.
Como discutido anteriormente no tópico Principais formas de saída de
nitrogênio dos agroecossistemas, a incorporação da ureia ao solo por meio
mecânico ou pela água da chuva ou da irrigação reduz ou elimina as perdas
por volatilização de NH3 (Terman, 1979; Holcomb et ai., 2011; Rochette et ai.,
2013). Outra alternativa é o uso de inibidores de urease, substâncias que
bloqueiam por algum tempo a hidrólise da ureia, dando-lhe tempo para sua
incorporação ao solo pelos meios citados ou simplesmente por difusão para
o interior do solo contra um gradiente de concentração na solução do solo
(Cantarella et ai., 2018). Centenas de compostos têm sido testados, como
inibidores de urease, incluindo metais e compostos orgânicos (Kiss e Simihaian,
2002). Porém, o produto com mais sucesso no mercado é o NBPT (tiofosfato
de N-n-butiltriamida ou N-n-butiltriamida do ácido tiofosfórico) (Chien et al.,
2009; Trenkel, 201 O; Canta relia et ai., 2018). No Brasil, atualmente, entre
15 e 20 % da ureia comercializada por diferentes empresas é tratada com
NBPT. O uso dessa molécula aumentou globalmente em cerca de 16 % ao
ano entre 2006 e 2016 (Ramspacher, 2017).
As perdas de N por volatilização de NH 3 com ureia tratada com NBPT
são reduzidas em média entre 40 e 70 %, conforme mostram artigos de
revisão recentes sobre o assunto (Abalos et ai., 2014; Pan et ai., 2016;
Silva et ai. , 2017; Cantarella et ai., 2018), porém as perdas em geral não
são totalmente eliminadas. O período de inibição do NBPT é relativamente
curto (de 4 a 14 dias, dependendo das condições de solo, umidade e
temperatura) (Cantarella et ai., 2018). Se ocorrer chuva (~ 1Oou 15 mm) no
período em que a hidrólise da ureia é inibida, as perdas de NH podem ser
3
insignificantes, mas, cessado o período de inibição, a NH será novamente
3
gerada e alguma perda poderá ocorrer. O NBPT é menos eficiente em
solos ácidos (San Francisco et ai., 2011 ; Engel et ai., 2015). Em razão do
potencial de mercado para inibidores de urease, há interesse em novas
moléculas. Recentemente, uma combinação de NBPT com NPPT chegou ao
mercado (Li et ai., 2015 ), e outros inibidores continuam sendo pesquisados
(Brito et ai., 2015; Horta et ai., 2016; Modelo et ai. , 2018).
Fertilizantes revestidos com materiais, como zeólitas, micronutrientes
(boro e cobre), enxofre elementar fundido e pollmeros, também têm sido
usados para reduzir perdas de NH:i com resultados variáveis (Faria et ai.,
20 13; Nascimento et ai., 2013; Cancellier et ai., 2016). o
uso de algumas
Topico.1o Ci. Solo, 1(J: 14 J-~:rn, 2U 19

Eficiênciil de uso do nitrogênio em Dgroecossistemas 211
dessas formulações como fontes de N para o milho safrinha foi discutido

tópico Eficiência de uso do nitrogênio na sucessão soja-milho.
Inibidores de nitrificação são empregados para reduzir perdas de N por
lixiviação de NO3•• Esses inibidores, adicionados aos fertilizantes contendo o N
nas formas amídica ou amoniacal, ajudam a manter o N na forma amoniacal
por mais tempo, ao inibir a primeira etapa do processo da nitrificação. As
moléculas mais comuns no mercado para tal incluem a dicianodiamida (OCO),
a nitrapirina e o 3,4-fosfato de dimetilpirazol (OMPP), embora muitas outras
moléculas tenham comprovada eficiência para o mesmo fim (Weiske et ai.,
2001; Chien et ai., 2009; Trenkel, 201 O; Pan et ai. , 2016). Os inibidores
de nitrificação têm sido pouco estudados no Brasil (Cantarella, 2007), e
não há produtos comerciais disponíveis atualmente, porque as perdas de
N por lixiviação não são percebidas como importantes no país (ver tópico
Impactos ambientais do nitrogênio). A prática de parcelar as aplicações de
N reduz as chances de perdas por lixiviação, mas é provável que, com o
aumento das doses de fertilizantes em função da elevação dos patamares
de produtividade das culturas e da adoção de manejas que reduzem o
número de aplicações de fertilizantes, surjam oportunidades ou nichos para
o emprego dos inibidores de nitrificação na agricultura brasileira.
Fertilizantes à base de ureia contendo os inibidores de urease e de
nitrificação estão sendo introduzidos no mercado com a finalidade de reduzir
as perdas por volatilização de NH 3 e por lixiviação de NO3•. Porém, essa
mistura nem sempre produz os resultados desejados, pois os inibidores
de nitrificação, ao manterem o N na forma amoniacal por algum tempo,
provocam aumento das perdas de NH3 por volatilização (Pan et ai., 2016;
Frame, 2017) e, em alguns casos, podem cancelar o efeito do inibidor de
urease (Soares et ai., 2012). Como as perdas de NH 3 são mais relevantes
no cenário brasileiro e ocorrem em um curto período de tempo, fertilizantes
contendo ambos os inibidores precisam ser usados com cuidado.
Os inibidores de nitrificação também reduzem as perdas de N2O e podem
ser empregados para reduzir as emissões de GEE associados ao uso de
fertilizantes nitrogenados. De fato, esses iinibidores reduzem as emissões de
N O entre 30 e 95 % (Snyder et ai. , 2009; Soares et ai., 2016; Thapa et ai.,
2
2016), assunto discutido no tópico Impactos ambientais do nitrogênio. Porém,
do ponto de vista de aumento da EUN dos fertilizantes nos agroecossistemas,
os ganhos são de pouca relevância, pois as perdas de N na forma de N 1.0
representam apenas cerca de 1 % do N aplicado.
Os inibidores de urease e de nitrificação, com fertilizantes de liberação
lenta ou controlada, são designados como "fertilizantes de eficiência
Tópicos Ci. Solo, 10: 141 -238, 20 19

2 12 Gustavo Castoldi el ai.
aumentada" (Trenkel, 201 O}. Os fertilizantes nitrogenados de liberação lenta

são compostos de baixa solubilidade, ao contrário dos produtos listados no
quadro 8. Existem vários compostos dessa família no mercado internacional,
tais como os produtos de condensação de ureia com aldeídos (ureia
formaldeido. isobutilideno-diureia, ureia acetaldeído, entre outros). No Brasil
'
apenas a ureia formaldeído tem sido comercializada em pequena escala
para alguns nichos de mercado. Embora antiga no mercado internacional,
a família de fertilizantes é pouco empregada por causa do alto custo por
unidade de N em comparação às fontes de N convencionais e pela relativa
imprevisibilidade na taxa de liberação do nutriente para o solo (Trenkel,
201 O}. A produção desses fertilizantes não tem aumentado globalmente
nos últimos anos (Ramspacher, 2017).
Os fertilizantes de liberação controlada são produzidos pelo
encapsulamento ou pelo revestimento de fertilizantes comuns (ureia,
superfosfatos, micronutrientes etc.) com resinas ou polímeros. O revestimento
forma uma barreira física que protege e isola os fertilizantes solúveis,
permitindo sua liberação gradual por microporos, em função da umidade
e da temperatura do solo. A taxa de liberação é controlada e depende
da composição e da espessura do revestimento. Há produtos com taxas
médias de liberação que variam de 30 dias a vários meses, dependendo
do uso pretendido (Trenkel, 201 O). Esses fertilizantes geralmente reduzem
as perdas de N para o ambiente e aumentam a EUN (Soares et ai., 2015;
Cancellier et ai., 2016; Pan et ai., 2016). Diversos fabricantes produzem
esses fertilizantes no mundo, e há vários produtos sendo comercializados
no Brasil, mas, geralmente, para mercados restritos, principalmente a
produção de mudas, flores e culturas de alto valor agregado em razão
de seus altos custos. Seu uso em sistemas extensivos de produção e
agricultura voltada para commodity depende de redução de preço para
se tornarem competitivos.
Nem sempre é fácil estabelecer diferenças de eficiência de uso de
nutriente entre fontes de N, e os resultados de estudos comparando o
aproveitamento fertilizantes nitrogenados precisam ser vistos com cuidado,
pois o solo é geralmente responsável pelo suprimento da maior parte do N
absorvido pelas plantas. Por exemplo, Silva et ai. (2006), em estudo com
milho, observaram que 65 % do N acumulado na planta provinha do solo, e
15
apenas 35 %, do fertilizante ( N), embora a EUN do fertilizante tenha sido
de aproximadamente 50 %, valor para o qual convergem muitos resultados
de literatura (Oenema et ai., 2015). Resultados semelhantes foram obtidos
por Dourado Neto et ai. (201 O), comparando resultados de 13 culturas eni
várias regiões tropicais. Esses autores relataram que a recuperação média
T ópico!> Ci. Solo. 10: 141 -238, 20 l 9

Eficiência de uso do nilrogênío em agroecossislemas 213
15
de N fertilizante foi de 54 %, mas que 79 % do N presente nas plantas
era proveniente do solo.
Em muitos estudos envolvendo a comparação de fontes de N, os
resultados podem ser mascarados pelo fato de o solo fornecer a maior parte
do N para as plantas, o que nem sempre permite a detecção da magnitude
das diferenças entre fontes. Isso é particularmente verdadeiro quando a
comparação de fontes de N é realizada somente com base na produtividade
de grãos da cultura. Por exemplo, na metanálise de Silva et ai. (2017), com
resultados de 35 publicações e 122 observações, o uso de NBPT reduziu
as perdas medidas de NH3 em 52 %, mas o aumento da produtividade das
culturas foi de apenas 5,3 %. Exemplos adicionais de efeitos relativamente
pequenos na produtividade de diferentes culturas com o uso de inibidores
são apresentados por Cantarella et ai. (2018). Outros artigos de revisão
recentes também mostram aumentos médios de produtividades da ordem de
7 % com o uso de inibidores de nitrificação (Abalos et ai., 2014; Thapa et ai.,
2016; Soratto et ai., 2012).
De qualquer modo, é importante conhecer as características dos
fertilizantes nitrogenados e a melhor maneira de empregá-los, pois, com
isso, torna-se possível otimizar o uso do N.
Manejar eficientemente o N em agroecossistemas significa, sobretudo,

produzir mais com um mínimo de perdas de recursos, o que resulta tanto em
benefícios econômicos quanto ambientais, haja vista os elevados custos de
produção e de obtenção dos fertilizantes nitrogenados e as variadas formas de
N potencialmente prejudiciais ao ambiente. Nesse cenário, a análise integrada
dos fatores envolvidos na ciclagem do N no sistema solo-planta-atmosfera é
fundamental para a sustentabilidade de qualquer agroecossistema.
A abordagem conjunta de conhecimentos básicos e aplicados tem
propiciado a implementação de SIPAs potencialmente mais eficientes quanto
ao uso do N. Um sistema de produção, quando bem conduzido e adequado
a cada região, além de melhorar o aproveitamento do N pelas culturas,
pode contribuir para a redução de perdas e aumentar a quantidade de N
no solo. Em tais sistemas, a questão mais relevante a se considerar na
abordagem da EUN é a de alterar o foco da abordagem disciplinar e de
curto prazo para uma avalição interdisciplinar dos sistemas que evoluem e se
transformam no tempo. Dessa forma, à medida que os sistemas integrados
em manejas conservacionislas acumulam biomassa e energia (reslduos),
Tópico:. Ci. Solo, 10: 1" 1 -238. 2019

2 14 Gustavo Castoldi el ai.
ocon-e simultaneamente o processo de aut0-0rganização do solo, o qual induz

a priorização das relações e do todo, resultando em sistemas complexos
e resilienles, contrariamente aos princípios mecanicistas que priorizam 0
indiv iduo.
Nessa perspectiva, a EUN enfatiza a mimetização dos processos de
nutrição de plantas encontrados na natureza , no sentido de melhorar a
sincronia entre a demanda desse nutriente pelas culturas e o seu suprimento
pelo homem, na forma de adubação, e pelos compartimentos no sistema.
O desafio está em saber manejar os agroecossistemas integrados, na medida
em que abrangem aspectos relacionados à diversidade dos componentes
(espécies, incluindo animais, e funcionalidade), à temporalidade dos ciclos
(duração do sistema e intervalo de tempo entre espécies) e à espacialização
das interações (distância para a conectividade entre os componentes).
Algumas tecnologias disponíveis podem ainda ser úteis nas tomadas
de decisão no intuito de melhorar a EUN nos sistemas diversos. Enquanto
fertilizantes nitrogenados especiais têm demonstrado resultados interessantes
quanto à melhoria da EUN , sobretudo quando as condições durante e
logo após a adubação não são as mais adequadas, o uso de sensores
para recomendação da adubação nitrogenada, embora promissor, é
menos difundido. Melhorar a EUN usando sensores do tipo clorofilômetro
ou sensores de dossel é possível; no entanto, escalar o seu uso para
áreas maiores ou mesmo para um número maior de culturas ainda é um
entrave. O uso de sensores embarcados em drones, aeronaves tripuladas
ou mesmo satélites pode proporcionar a escala necessária para a difusão
de tal tecnologia, embora ainda haja muito a se trabalhar para entender
as especificidades de cada cultura, bem como responder a questões
relacionadas à interação entre os diversos fatores produtivos e o status
de N na planta.
AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem ao Projeto NUCLEUS, um centro virtual focado

no aumento da eficiência de uso do N na agricultura, que é fomentado pelo
Reino Unido (BBSRC [Grant BB/N013201/1]) e Brasil (FAPEG [Grant 2015·
10267001479), FAPESP [Grant 2015/50305-8) e FAPEMA [Grant RCUK·
02771/16)). O Projeto NUCLEUS financiou alguns projetos de pesquisa que
geraram resultados aqui apresentados, e, sobretudo, propiciou a aproximação
de pesquisadores especialistas em N para o desenvolvimento de ações
diversas.
Tópicos C I Solo , l O: 1til -2~i8. 2019

Eficiência de uso do nitrogênio em agroecossislemas 2 15
LITERATURA CITADA
Abalos D, Jeffery S, Sanz-Cobena A, Guardia G, Vallejo A. Meta-analysis of lhe effect of
urease and nitrification inhibitors on crop productivity and nilrogen use efficiency. Agr Ecosyst
Environ. 2014;189:136-44.
Abreu PG, Pedroso-de-Paiva D, Abreu VMN , Coldebella A, Cestonaro T. Casca de arroz

e palhada de soja na compostagem de carcaças de frangos de corte. Acta Sei Anim Sei.
2011 :33:51-7.
Addiscott TM. Entropy and sustainability. Eur J Soil Sei. 1995;46:161-8.
Aduan RE, Vilela MF, Reis Junior FB. Os grandes ciclos biogeoquímicos do planeta. Planallina:
Embrapa Cerrados; 2004. (Documentos, 119).
Alves BJR, Boddey RM, Urquiaga S. The success of BNF in soybean in Brazil. Plant Soil.
2003;252:1-9.
Alves BJR, Zotarelll L, Fernandes FM, Heckler JC, Macedo RAT, Boddey RM, Jantalia CP,
Urquiaga S. Fixação biológica de nitrogênio e fertilizantes nitrogenados no balanço de nitrogênio
em soja, milho e algodão. Pesq Agropec Sras. 2006;41 :449-56.
Amado T JC, Villalba EOH, Bortolotto RP, Nora DD, Bragagnolo J, León EAB. Yield and
nutritional efficiency of com in response to rates and splits of nitrogen fertilization. Rev
Geres. 2017;64:351-9.
Anghinoni 1, Carvalho PCF, Costa SEVGAC. Abordagem sistêmica do solo em sistemas
integrados de produção agrícola e pecuária no subtrópico brasileiro. ln: Araujo AP, Alves
BJR. editores. Tópicos em ciência do solo. Viçosa , MG: Sociedade Brasileira de Ciência do
Solo: 2013. V. 8. p. 325-80.
Anghinoni 1, Carvalho PCF, Martins AP, Assmann JM, Arnuti F, Borin JBM, Cecagno D,
Denardin LGO, Tiecher T, Moraes A. Ciclagem de nutrientes. ln: Jamhour J, Assmann TS.
organizadores. Palestras: intensificação com sustentabilidade. Cascavel: UTFPR Câmpus
Pato Branco; 2017. p. 56-66.
Argenta G, Silva PRF, Fleck NG, Bortoline CG, Neves R, Agostinetto O. Efeitos do manejo
mecânico e químico da aveia-preta no milho em sucessão e no controle do capim-papuã.
Pesq Agropec Sras. 2001 ;36:851-60.
Assmann JM, Anghinoni 1, Martins AP, Costa SEVGA, Kunrath TR. Bayer C, Carvalho PCF,
Franzluebbers AJ. Carbon and nitrogen cycling in an lntegrated soybean-beef cattle production
system under differenl grazing intensilies. Pesq Agropec Bras. 2015;50:967-78.
Assmann TS, Ronzelli JRP, Moraes A, Assmann AL, Koehler HS, Sandini 1. Rendimento de
milho em área de integração lavoura-pecuária sob o sistema de plantio direto, em presença
e ausência de trevo branco, pastejo e nítrogênio. Rev Sras Cienc Solo. 2003;27:675-83.
Assmann TS, Soares AB, Assmann AL, Huf FL, Lima RC. Adubação de sistemas em integração
lavoura-pecuária. ln: Jamhour J, Assmann TS, organizadores. Palestras: intensificação com
sustentabilidade. Cascavel: UTFPR Cãmpus Pato Branco; 2017. p. 67-84.
Associação Nacional para Difusão de Adubos - ANDA. Estatlslicas - indicadores; 2015 (acesso
18 aug 2015). Disponlvel em: http://www.anda.org.br/lndox.php?mpg=03.00.00&ver-por.
Augusline DJ, Frank DA. Effects of mlgratory grazers on spatial heterogeno1ty of soll nrtrogen
properties in a grassland ecosystem. Ecology. 2001 ;82:3149-62
Tópicos CI. Solo. 10: 1'11 -238, 2019

216 Gusluvo Cu toldi cl nl.
Balbinot Junior AA. Franchlnl JC, Debiasl H, Wernor F, Forroirn AS. Nilrogônio mlnornl no
soja Integrada com a pecuária em solo orcnoso. Rev Agro@mbicnto. 201 G: 1O: 107-13.
Barre to HJ, Westem,an RL Soll urense activlly ln wlntor whcol roslcJue manngemonl systoms
Sol! Sei Soe Am J 1989:53: 1455-8.
Ben lrup F, Lammel J , Stephani T. Chrlslensen B . Uptdato carbon foo tprlnl voluos for
mineral f ertilizer from differcnt world regions. ln: Proceedlngs o lhe LCA Food 2018 ond
LCA AgnFood Asía 2018: (1-8) From Farm lo Table (11th lnlcmntlonal Conference on Llfo
Cycle Assessment of Food 2018 & Gth LCA AgriFood Asla & 7th lnternallonal Conforence on
Green and Sustainable lnnovation on Global food challcmes towards sustainable consumplíon
and production). Bangkok; 2018. p. 1-4.
Bhushan L. Ladha JK. Gupta RK, Singh S, Tirol-Padre A , Saharawol YS, Gathala M, Pothok
H . Saving of w ater and labor in a rice-wheal system wlth no-lillage and dlrect seedlng
technologies. Agron J. 2007:99: 1288-96.
Billen G, Gamier J , Lassalelta L. The nitrogen cascade from agricullural solls lo lhe soa:
modelling nitrogen lransfers al regional walershed and global scales. Philos T Roy Soe B.
2013:368:20130123.
Blackmer TM, Schepers JS. Use of a chlorophyll meter lo monitor nitrogen status and schedule
fertigation for com. J Prod Agric. 1995:81 :56-60.
Blackmer TM , Schepers JS. Techniques for monltoring crop nilrogen status ln com. Commun
Soll Sei Plan. 1994;25:1791-800.
Bolan NS, Hedley MJ. Role of carbon, nllrogen, and sulfur cycles ln soll acidiílcallon. lrr
Rengel Z , editor Handbook of soll acldily. New York: Marcel Dekkor lnc.; 2003. p. 29-56.
Bollag JM, Henninger NM. lnOuence of peslicldes on denllrificallon ln soll and with on lsololed
bacterium. J Environ Qual. 1976;5:15-9.
Bonaudo T, Bendahan AB, Sabatler R, Ryschawy J, Bellon S, Legar F, Magda O, Tichlt M.

Agroecological principies for lhe redesign of integrated crop-llvestock syslems. Eur J Agron.
2014 ;57:43-51 .
Bortolotto RP, Bruno IP, Reichardt K. Timm LC, Amado TJC, Ferreira ADO. Nltrogen rertlltzor
(1~N) leaching in a central pivot fertigated coffee crop. Rev Ceres. 2012;49.4 66-75.
Bouwman AF Nilrogen oxides and tropical agricultura. Natura. 1998;392:866-7
Bouwman AF, Beusen AHW, Griffioen J, Groenlgen JWV, Herting MM, Oonema O, Puljonbrook
PJTMV, Seitzlnger S, Slomp CP, Stehfest E. Global trends and uncerlolnlies ln torrostrinl
denilrificalion and Np emisslons. Philos T Roy Soe B. 2013;368:20130112.
Bouwman AF, Beusen AHW, Lassalello L, Van Apoldoorn DF, Van Grlnsvon HJM, Zhong
J , lttersum Van MI< Lessons from temporal ond spatinl pottoms ln globnl uso or N ond P
ferhlizer on cropland . Sei Rep. 2017;7:40366.
Bouwman AF. Boumans LJM, Batjos NH. Esllmc1llon of global NH volntilizatlon lost, fcC'tll
synthetlc fertlllzors ond animal manu, e appllod lo ornblo londs tmc1
orosslunJ:, Glol).il
Blogeochem Cy. 2002a;1G:1024
Bouwman AF, Bournons LJM. Batjos NH. Modollna globol unnuul No uml NO l1111ls"1º115
from fertillzed flc lds. Global Bioocachem Cy. 2002b; I G.1080 '
T6 plcos CI. Solu, 1O: M 1-238, 20 1')

llttl ll i l\1Htntl11j li llt \Jlt ,h Ili 11 1 111111111111 ,IIA j· ,,,,,i11,I 1111!/1/111111,,,1,II f,11Jl111 t1 /JII ur,1111 1 ,rtlD
v,,1111111 11111 111 11 ,,111 ,, 1111 11111 ,,111, ,,,1111 111 111111 11,,111,11, 11111 1 111111;,t1<1 ·1111
111 111111 11 ,1 111 1111111 ..,,,1 11111111, 1111111,,11111111111 ,lli, 111111 1w1,I 111111111,,11,,y,1 H1v1 ,t1<11 ·ln
1'111111 111 •11 111 ·11 1\ 11 , 1vl1,1,1 ri 1111 M,,1111,, \/ 11111 11,,,1,,111 1· ,1111,1,11,, rt1111,11du r.
IAurl,J/IJ L'I
1ll iltlll , 111111 11 11 111111 11 v11l11,t1111111,l l11 111, ,,y11111111 11,1111, ,111 111,111nu 111l1ll1l1111 11 1A H<t1 /1.,t1lturnt
11 11 11 1
11111 0, 11!1 IJl lf / \ilV , 111111,11 ,1,111111 Ili
11111111 11 11 11 1, 111 •11111 111 loll 111 li1 11 l111!y 111 1111111111 1111111111 111,11U,J11I 11,v/uw 11 1 /m,I Plt/s lul
1 11
JIH I 1 1'1111111 1 llil
111, 11 ,I, 1tJ 11,11,1111 1 111, 1 1,111ild11d11 d11 111,111 1 ,1t111l1111; /1/I 111111111,,nu dFt 1,11111,111 t/11 H1lll1u sol1lrilt;,J
111 l 11111111 1• ,1,, lvl' l, 11111111I 11,1 ,111111111111 11 jJl111J111;/l11, t,1lll1u 1111t,111l1r1 ,, 1111ll111ug d1, l11vr-11r1u ~(J'I~
1\'1 111 11, 11/11 1·111,d111,•/III 1v1 1, , ,lfJ l:J j1 'l 'Ili
111 11111 /\I M11ll1 1t 1'I /\ 11111111111!1111111 tut/111111 tltJ lrl11u 1111 IJ,~1~111: ,, 13lu p,udulur,Jtilwuperollvas
jit ,v 1 , 1111 11111 11111,111111 ) 111111 11111 l1IIJ Ili/
1,1111111111 1 1,w f '"""'"'' I / 1,,,11,111111,1 v11l11Ull111lf1JII ,,,,,,, d11l1y ,,,,,,,,,,~, sytJl':Jlfl Ir, te 111poml9
Ili"' 111 /VIII/ ' 111•/ 111 /1 "' lfH l/1y1, 1!H Ili ,li 1:HJ :1:1
11111 ,' 11, 111 t1 1 l l111u H11l11H /\ 1 1Jllrtlt r1 .K11 lv1 1 l l1IIH111t1 IJU. l<~,y r1111ft11s, sull 11lllu(Jo11 prucessos,
1111d 111111111 ,,, 1,111,1ttlr1ll111111Hrn1IIIHI ,,11,,,111, ,,,lrl11 11r111'4Yllll lu. 011/1 !Jul Suo /\111 J ~u•ffj,/JU 1CW-11.
1 111111111 1 l ,1, ,111111 t=, l t11t1Jlll11 li , IJ,11111111~1111 JW, 8 tttl/fl LOlv1, IJl1Jetlu l~C, Ulvk11mr111 L Eíelfo
t,11,11111111 ilit 111llfl111t; l111 11ll11111u11111lr1 u tlJIJIIIJltlltJ~, ,,t, r,11UuJ lJUl1lfl ri 9uj1:1 uulllvm.Ju m11 sucessflu.
l~t,V1 'ljtlll /IJII ;Jfj 1/ ,:Ili 11
f 11111 111 11·, / 111!1111·11111, 1( 1 ll11tll11 11 ,J11ll111 I/\W Upll111l1l11iJ tilllUlJr:!11 Uso elfloloncy íCJr no-1111
1,,1111 1,1 11rl111 ff1111 l,y ll11111,1vl11tJ IIJIII u,,,wt11 n11tl 1m1Jlllrll1i, 1•10 1-M111 9U~sull fJeúuspltere.
~li 111,:m ,l 1,1 1111
( )11/11111,,1,, 11 , 1 H,11 ,11111111 li/\ {l11yl11111111111JI u11,wll1 w1d yl1-1ld 111 rul11llu11 w111, r.uvor crops Untler
1111l111rllr1111111d 1111 1111 l 111 ,J t,i,,1111 í'll 1111:l~I í'11~-!J.
l ,/tt,1111 ,11 1lv1I) , 1,,,1,,·llu l11111t'111li •r1 IIH ,111111u(111l1111/ri ,u,jr, l'IILJlilrJEJllfl lr1lu111ullwml Plm1I Nut,1110,1
11111 Ili 11!1 J1 ~UIli (1111111111111,()1111 1lf jltlllfilr 11111111, 1,li)
r, ,11,11111111 l\f ,, l 11 l l,J, M11l1 li I l111u111111 l11 11J.J11ci '''"" ll111 i.,oll/plm1I syst9111 o ,ovlow /\1111 Appl
111,,1 ) li 11, 111:J 1,111 / 1
f ,11t11 •11lllt,1 1·1, 1J llv11 IJHI~, l'11qllhl \/, <.-1u11(Jnlvoi. IJIJ/\, Grn ivalller LL, ü11ellor CR. /\lnrnonlü
v11l,1llll111ll1111 hu11r 1J11l111111 11Jd ulll111t,111,y 111w1 u11 ,1u 1111111Hl1u 11, tJ1111lllnr1 C0rrod1J wlll, lrnprrNod
11111111,Jllllly lA11111: l,111111111, :,,1/jl),tllJ IU' l 111I.
t JI 1111, 11111111 11 f,1111111)(H 1/u l11 "uvnnn 1~1-, /~lv1111:Y V VH, LJw 11 ,o 111 , Fcml1Js l<L. Cant:irulll
/111 , 1l11v1111 dfJI , , 1,1111,11111 11Jlllltd11d1J do n11l1J Vh;!IIJfl, MO, Briofr--.1dr1d0 Urar.illolro <.lu Clô11cla
11ft 1111111 1 iJIJII/ jJ, 1
// ) 11/ll
1•1111111111!11111. M,111111, IJ, 1.111r11114111 ,J/\ 1 Hluullrt M 1'11111 ylold 1,f VulunnlH swanl 01;:i11go fortlll1od
v1111, 1IIH,111111I 11 111 ,111, ,,i,
,,,,d 11111 l,1 1111 ,,, llflflllud H 11111, cyol /\urur cociyq ~OU'.'l.l> I 2 15-2:S
1,,,,,,,,,,111,, 11, 1111,, H, (1111 1111•1 .li~. IJIIV,t /\()IJll r,1 1w11111,1lu olll1,ftllllJ)' º' 1JUP I Wl u UfOiJSO
ll1l1Jl;ll1 11 ,t 111v11 ,v:1 / A1h/ 1l1,11 í'IJ 1111l:J 111 'l i
' J111flt1l11 !IM, 111,fJ,jflj J I nr111il ,,, 11,u l11Hl1Jrildo 1J/Y11l11,n1JIIJ l/1111lltllh:ntln11, de1111,m,··1t1n,, w,ú
111 11fyh,111111,ll1H1ll1,11 Ili 111111 1/1/111111 /,h (J,1111 'till l!lllfl,tll 'HIIJ ~fia
2 18 Gusl,wo Custoldi et ai.
Carmo JB, Andrade CA, Cerri CC, Picollo MC. Disponibilidade de nitrogênio e nuxos de
NiO a partir do solo sob pastagem após aplicação de herbicida. Rev Bras Cienc Solo.
2005:29:735-46.
Carmona FC, Anghinonl 1, Mezzari CP. Martins AP, Carvalho PCF. Effectiveness of current
fertillzer recommendations for irrigated rice in integraled crop-livestock systems. Rev Bras
Cienc Solo. 2016:40:e0·l40790.
Carmona FC. Dcnardir, LGO, Manins AP, Anghinoni 1, Cmvalho PCF. Sistemas integrados
de produçõo agropec:uaria em terras baixas. Porto Alewe: Universidade Federal do Rio
Grande do Sul, 2018.
Carvalho G D, Mandari BE. Soler-Silva MA, Santos AB, Costa AR, Corrêa RS, Oleveira JM,
Leal WGO, Súuza DM, Matsishige 1, Santos RGC, Carvalho MTM, Soler-Silva MA, Santos
AB. Costa AR. Corrêa RS, Oliveira JM, Leal WGO, Souza DM, Matsushige 1, Santos RCG.
Impacto do manejo da adubação nitrogenada sobre a emissão de gás de efeito estufa óxido
nitroso e a produtividade de arroz irrigado no Cerrado. Santo Antônio de Goiás: Embrapa
Arroz e Feijão; 2018a. (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 52).
Carvalho PCF, Anghinoni 1, Martins AP, Kunrath TR. Atualidades e perspectivas para os
sistemas integrados de produção agropecuária. ln: Martins AP, Kunrath TR, Anghinoni 1,
Carvalho PCF, editores. Integração soja-bovinos de corte no sul do Brasil. Porto Alegre:
Gráfica e Editora RJR; 2015. p. 17-20.
Carvalho PCF, Anghinoni 1, Moraes A, Souza ED, Sulc RM, Lang CR, Flores JPC, Lopes
MLT. Silva JLS, Conte O, Wesp CL, Levien R, Fontaneli RS, Bayer C. Managing grazing
animais to achieve nutrient cycling and soil improvement in no-till integrated systems. Nulr
Cycl Agroecosys. 2010;88:259-73.
Carvalho PCF, Barro RS, Barth Neto A, Nunes PAA, Moraes A, Anghinoni 1, Bredemeier C,
Bayer e, Martins AP, Kunralh TR, Santos DT. Carmona FC, Barros T, Souza Filho W, Almeida
GM, Caetano LAM, Cecagno D, Arnuti F, Denardin LGO, Bonetti JA, Toni CAG, Borin JBM.
lntegrating lhe pastoral component in agricullural systems. Rev Bras Zool 2018b;47:e20170001.
Carvalho PCF, Moraes A, Anghinoni 1, Lang CR, Silva JLS, Sulc RM, Tracy B. Manejo da
integração lavoura pecuária para a região de clima subtropical. ln: Encontro Nacional de
Plantio Direto na Palha: Integrando agricultura, pecuária e meio ambiente; 2006; Uberaba.
Uberaba: Febrapd; 2006. p. 177-84.
carvalho PCF, Moraes A, Pontes LS, Anghinoni 1, Sulc RM, Batello e. Definições e terminologias
para sistema integrado de produção agropecuária. Rev Cienc Agron. 2014;5:1040-6.
Casagrande JRR. Fornasieri Filho D. Adubação nitrogenada na cultura do milho safrinha.

Pesq Agropec Sras. 2002;37:33-40.
Cassman KG, Dobermann A, Walters DT. Agroecosystems, nitrogen use efficíency, and ni1rogen
managemenl. Ambio. 2002;31:132-40.
castoldi G. Dinâmica do nitrogênio em sistemas de produção sob semeadura direta tteseJ.

Bolucatu: Universidade Estadual Paulista; 2014.
Castoldi G, Pivetta LA, Rosolem CA. Nitrogen budget in a soll-plant system arter brachi.:iria
grass desiccalion. Soil Sei Plant Nulr. 2014;60:162-72.
n5i!S
cates AM, Ruark MD. Soll aggregate and partlculate C and N lmdor com rotatlons: raspo
to management and correlatlons wllh yield. Plant Soll. 2017;415:521-33.
Tópicos Cl. Solo, 10: l '1 1-238, 201 fJ

Eficiência de uso do nitrogênio em agroecossistemas 2 19
Cerovic ZG, Cartelat A, Goulas Y, Meyer S. ln-field assessment of wheat-leaf polyphenolics

using the new optical leaf-clip Dualex. Precis Agric. 2005;5:243-9.
Chávez LF, Escobar LF, Anghinoni 1, Carvalho PCF, Meurer EJ. Metabolic diversily and
microbial activity in lhe soil in an integrated crop-livestock system under grazing intensities.
Pesq Agropec Bras. 2011;46:1254-61 .
Cheng SH. Cao LY, Zhuang JY, Chen SG, Zhan XD, Fan YY, Zhu DF, Min SK. Super hybrid
rice breeding in China: achievements and prospects. J lntegr Plant Biol. 2007;49:805-10.
Chien SH, Prochnow LI, Cantarella H. Recent developments of fertilizer production and use to
improve nutrient efficiency and minimize environmental impacts. Adv Agron. 2009;102:267-322.
Ciampitti IA. Salvagiotti F. New insights into soybean biological nitrogen fixation. Agron J.
2018;110:1 185-96.
Cicek H, Martens JRTM, Bamford KC, Entz MH. Forage potential of six leguminous green
manures and effect of grazing on following grain Crops. Renew Agr Food Syst. 2014;6:503-14.
Coelho AM, França GE, Bahia Filho AFC, Guedes GAA. Balanço de nitrogênio (15N) em
um Latossolo Vermelho-Escuro, sob vegetação de Cerrado, cultivado com milho. Rev Bras
Cienc Solo 1991 ;15:187-93.
Companhia Nacional de Abastecimento - Conab. Acompanhamento de safra brasileira: grãos.

Safra 2017/2018, Décimo segundo levantamento. Brasília, DF: 2018 [acesso 09 nov 2018].
Disponível em: https://www.conab.gov.br/info-agro/safras/graos/boletim-da-safra-de-graos.
Conceição MCGD, Matos ES, Bidane ED, Rodrigues RAR, Cordeiro RC. Changes in soil
carbon stocks under integrated crop-livestock-forest system in lhe brazilian amazon region.
Agric Sei. 2017;8:904-13.
Congreves KA, Grant 88, Outra 8 , Smith WN, Chanligny MH, Rochette P, Desjardins
RL. Predicting ammonia volatilization after field application of swine slurry: DNDC model
development. Agr Ecosyst Environ. 2016;219:179-89.
Conijn JG, Bindraban PS, Schrõder JJ, Jongschaap REE. Can our global food system meet
food demand within planelary boundaries? Agr Ecosysl Environ. 2018;251 :244-56.
Costa MCG, Vitti GC, Cantarella H. Volatilização de N-NH3 de fontes nitrogenadas em cana-
de-açúcar colhida sem despalha a fogo. Rev Sras Cienc Solo 2003;27:631-7.
Cotrufo MF, Wallenstein MD, 8oot CM, Denef K, Paul E. The microbial efficiency-matrix
slabillzation (MEMS) framework integrates plant lítter decomposition with soil organic
matter stabllization: do labile plant inputs form stable soil organic malter? Glob Chang Biai.
2013;19:988-95.
Comissão de Qufmica e Fertilidade do Solo - CQFS-RS/SC. Manual de calagem e adubação
para os Estados do Rio Grande do Sul e de Santa Catarina. 11 . ed. Porto Alegre: Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo - Núcleo Regional Sul; 2016.
Crutzen PJ, Mosier AR, Smith KA, Winiwarter W. Np release from agro-biofuel produclion
negales global warming reduction by replacing fossil fuels. Almas Chem Phys. 2008;8:389-95.
Cui ZL, Chen XP, Miao YX, Zhang FS, Sun OP, Schroder J, Zhang HL, LI JL, Shi LW, Xu JF,
Ye YL, Uu cs, Yang ZP, Zhang O, Huang SM, Bao DJ. On-farm evaluation or lhe improved
soil N min- based nilrogen management for summer wheat ln North China Plaln. Agron J .
2008a;100:517-25.
l (Jpicos Ci Solo, 1O:1IJ 1•238, 20 J 9

220 Gustnvo Cc'sloldi cl nl.
Cui ZL. Zhang FS. Chen XP, Miao YX, Li JL. Shl LW. Xu JF, Ye YL, Llu CS, Yang ZP, Zhong
O . Huang SM, Bao DJ. On-farm evaluation of an ln-season nitrogen rnanagemont stratogy
based on soil N min test Field Crop Res. 2008b;105:48-55.
Dakora FD, Phillips DA. Roais exudates as medlalors oí mineral acqulslllon ln low-nutriont
environmenls. Plant Soil 2002:245:35-47.
Damin V, Franco HCJ, Moraes MF, Franco A, Trivelin PCO. Nitrogen loss ln Brochlaria
decumbens after application of glyphosale or glufosinate-amonnium. Sei Agric. 2008:65:402-7.
Damin V. Soler-Silva MA. Manejo do nitrogênio na região do Cerrado. ln: Flore RA, Cunho
PP editores. Práticas manejo do solo para adequada nutrição plantas no Cerrado. Golanta:
UFG; 2016. p. 225-51 .
Damin V, Trivelin PCO, Barbosa, TG. Mineralização do nitrogênio da stubble de mllheto

dessecado com herbicides. Rev Bras Cienc Solo. 2009;33:925-34.
Damin V. Trivelin PCO. Bonassi JA, Vitti AC. Emissions oí ammonia following glyphosate
applicationon Uroch/oa decumbens. Plant Soil Environ. 2016b;10:467-73.
Damin V, Trivelin PCO, Carvalho SJP, Moraes MF, Barbosa TG . Herbicidas appllcollon
increases nitrogen (' 5N) exudation and rool detachment of Braclliaria decumb ens Stapl.
Plant Soil. 2010b;334:511-9.
Damin V, Trivelin PCO, Franco HCJF, Barbosa TG. Nltrogen (15N) loss ln soll-planl systom
after herbicides application in Penissetum glaucum. Planl Soil. 201 0a:328:245-52
Damin V, Trivelin PCO, Moraes LAC, Bruno IP, Figueiredo LA. Lima AB, Genuário 08. Lasses
of ' 5N-nitrogen by plant-soil system after herbicida appllcallon on black oat. Acta Agr Scand
B-S P. 2016b;67:202-7.
Demétrio R, Guerra JGM, Santos GA, Almeida DL, De-Polli H, Camargo FAO. Absorção do
nitrogênio do solo pelo milho influenciada pela adição de diferentes reslduos de culturns.
Denardin LGO. Variabilidade espaço-temporal de atributos do solo e resposto do mroz

a
irrigado adubação em sistemas integrados de produção agropecuária (dissertaçõoJ. Porto
A legre:Univers1dade Federal do Rio Grande do Sul; 2017
Denardin LGO, Carmona FC, Veloso MG, Martins AP, Freitas TFS, Carlos FS, Mon.:olin
E, Camargo FAO, Anghinoni 1. No-lillage increases irrigated rlce yleld through soll qu111Uy
improvemenl along time Soil Till Res. 2019;186:64-9.
Oenardin LGO, Martins AP, Carlos FS, Anghinoni 1, Moojen FG, Borin JBM, Banos T, Bro111111 C.
Oliveira PM. Dominschek R, Schuster M, Ulguim A, Carvalho PCF Goraç3o do conhodn10nll1
ln: Carmona FC, Oenardin LGO, Martins AP, Anghinonl 1, Cnrvnlho PCF. e(llto1os. Sislorn,i:l
integrados de produção agropecuária em Terras Baixas. Porto Alo{)ro: UFRGS; 20 l O. p. 39· toO
Deprez B. Lambert R Peetors A. Effocl or lemporary grnsslands of difforont :-igo, l:0111µo:,lll1) 11

and management on winter wheal yields ln a crop rotation. ln- O'Mnrn FP, Will,.his RJ. Mrn11it.1~l;
LT. Lovell DK, Rogers PAM. Boland T. odllores. XX lnlorrwllomll Gr,,sslnnd contirü!.l~ cit11' 1"'
p apers. Wageningen: Wagenlngon /\cacJomlc P11l.Jllshors: 2005 p 394
DI Hj. Cameron KC. Calculaling nilrogon loachl11g lossus and criticai nitrog,._. 11 apphr ~1110111 •' "
ln da1ry pasture systoms uslng a soml-ompfrical modol. Now ze~ll J /\gr ílu$ 2000.-13' l J0 .H
T6pico!> Ci. Solo. 10· fll .1 -:t::Hi, 20 19

Eílcl<!nciél de uso do nllrog{!nio em agroecossislemils 221
Dourndo Noto D, Powlson OS, Bokar RA, Bacchl OOS, Basanta MV, Cong PT, Keerthisinghe
G, ls111olll M, Rnhman SM, Relchardt K, Safwat MSA, Sangakkara R, Timm LC, Wang JY.
Multl:.,oadon r0cov0ries or oroanic and lnorganic nilrogen-15 in tropical cropping systems.
Soll Sr.l Soe Am J. 2010;74:139-52
Drow MC. Saker LR, Ashley TW. Nutrient supply and the growth of lhe seminal root system
ln bnrloy. 1 The eflect of nitrate concentrallon on lhe growth of axes and laterals. J Exp Bot.
1973;2'1 : 1189-202.
Duarte AP, l<appes C. Doses de nitrogênio em cobertura no milho safrinha, fontes e modos
de opllcoçOo de fósforo em sistema de sucessão com soja no estado do Mato Grosso. ln:
Anais do 14°. Seminário Nacional de Milho Safrinha: 21-23 nov 2017; Cuiabá. Sete Lagoas:
Associaçao Brasileira de Milho e Sorgo; 2017. p. 74-9.
Duke SO, Hoagland RE. Effects of glyphosate on metabolism of phenolic compounds. ln:
Grossbard E, Atkinson D, editors. The herbicida glyphosate. London: Butterworths; 1985.
p. 75-91.
Eagle AJ, Olander, LP, Locklier, KL, Heffernan, JB, Bernhardt, ES. Fertilizer management
and environmental factors drive Np and N03 losses in com: a meta-analysis. Soil Sei Soe
Am J. 2017;81:1191-220.
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Embrapa. Sistema Gravata!: consórcio de

feijão-caupl com braquiárias para segunda safra. Sinop: Embrapa Agrossilvipastoril; 2018.
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Embrapa. Tecnologias de produção de soja

- Região Central do Brasil. Londrina: Embrapa Soja; 2013.
Engel RE , Towey BD, Gravens E. Degradalion of lhe urease lnhibitor NBPT as affected by
soll pH. Soil Sei Soe Am J. 2015;79:1674-83.
Erisman JW, Sutton MA, Galloway J, Klimont Z, Winiwarter W. How a century of ammonia
synthesis changed lhe world. Nat Geoscl. 2008;1 :636-9.
Fageria NK. Nitrogen management in crop production. Santo Antônio de Goiás: CRC Press;
2014.
Fan J, McConkey B, Wang H, Janzen H. Root distribution for temperate agricultura! crops.
Fleld Crop Res. 2016;189:68-74.
Fancelli AL. Milho. ln: Prochnow LI, Casarin V, Stipp SR, editores. Boas práticas para uso
eficiente de fertilizantes: culturas. Piracicaba: 1PN 1; 201 O. p. 39-93.
Faria LDA, Nascimento CaCD, Vitti GC, Luz PHDC, Guedes EMS. Loss of ammonia from
nllrogen fertilizers applied to maize and soybean straw. Rev Bras Cienc Solo. 2013;37:969-75.
Farquhar GD, Firtl1 PM, Wetselaar R. Weir B. On lhe gaseous exchange of ammonia between
leaves and the environment: Determination of lhe ammonia compensation poinl. Plant Physiol.
1980;66:710-14.
Ferm M. Atmospheric ammonia and ammonium transpor! ln Europe and criticai loads: a
roview. Nutr Cycl Agroecosys. 1998;51 :5-17.
Fernandes FCS, Llbardi PL, Carvalho LA. Internai drainage and nitrate leaching in com-black
oat corn succession with two splll nitrogen appllcations. Sei Agnc. 2006;63:483-92.
Fertilizar Europe. Carbon rootprinl reference values - Energy efflciency and greenhouse gas
emlsslons in European mineral fer1ilizer production and use. Brussels: Fertilize, Europe: 2011 .
T(,plcos CI. Solo, 10: 1,11 -238, 20 19

222 GuslélVO Célsloldi e! éll.
Filler A. Williamson L, Llnkohr B, Leyser o. Rool system archsitecture determines fitness ln

an Arabidopsis mutanl in compelilion for immobile phosphate lons bu\ nol for nitrate ians. p
Roy Soe B-Biol Sei. 2002;269·2017-22.
Fornasieri Filho D. Manual da cullura do milho. Jabolicabal: Funep; 2007.
Food and Agriculture Organizalion of lhe United Nalions - F/\O. An intemalional consullation on
integra:cd crop-liveslocl: systems for development: lhe way rorward for sustainable production
intensificalion. 13th ed. Rome: F.A.O; 2010.
Frame W Ammonia volatil1zalion írom urea treated with 1-JBPT and two nilrification inhibitors.
Agron J . 2017;109. 1-10.
Francis DD, Schepers JS, Vigil MF. Post-anthesis nilrogen loss from corn. Agron J.
1993;85:659-63.
Francis GS, Haynes RJ, Sparling GP, Ross DJ, Williams PH. Nitrogen mineralizalion, nitrate
leaching and crop growth following culliva\ion pf a temporary leguminous pastures in autumm
and winter. Nutr Cycl Agroecosys. 1992;33:59-70.
Franco HCJ, Damin V, Franco A, Moraes MF, Trivelin PCO. Perdas de nitrogênio pela Brachiaria
decumbens após a antese: relação com a umidade do solo. Cienc Rural. 2008;38:96-102.
Franzluebbers AJ , Stuedemann JA. Soil-profile organic carbon and total nitrogen during
12 years of pasture management in lhe Southern Piedmont USA. Agr Ecosyst Environ.
2009; 129:28-36.
Freney JR. Emission of nitrous oxide from soils used for agricullure. Nutr Cyc/ Agroecosys.
1997;49:1-6.
Gabriel JL, Zarco-Tejada PJ, López-Herrera PJ, Pérez-Martin E, Alonso-Ayuso M, Quemada

M. Airborne and ground levei sensors for monitoring nitrogen status in a maize crop. Biosyst
Eng. 2017;160:124-33.
Galloway JN, Cowling EB, Seitzinger SP, Socolow RH. Reactive nitrogen: too much of good
thing? Ambio. 2002;31 :60-4.
Galloway JN, Dentener FJ, Capone DG, Boyer EW, Howarth RW, Seitzinger SP, Asner
GP, Cleveland CC, Green PA, Holland EA, Karl DM, Michaels AF, Porter JH, Towsend AR,
Vôosmarty CJ. Nitrogen cycles: past, present, and future. Biogeochemistry. 2004;70:153-226.
Gao M, Zhou B, Wei C, Xie D, Zhang L. Effect of Lillage system on soil animal, microorganism
and enzyme activity in paddy field. Chin J Appl Ecol. 2004;15:1177-81 .
Gao W, Hodgkinson L, Jin K, Watts CW, Ashton RW, Shen J, Ren T, Dodd IC, Binley A,
Phillips AL. Hedden P, Hawkesford MJ, Whalley WR. Deep roots and soil struclure. Planl
Cell Environ. 2016;39:1662-8.
Gelfand 1, Robertson GP. A reassessment of lhe contribullon of soybean blologlcal nllrogon

fixation to reactive N in lhe environmenl. Blogeochemistry. 2015;123:175-84.
Ghaly AE, Ramakrishnan VV. Nítrogen sources and cycllng ln the ecosystem and lts rola 111
air, water and soil pollution: a criticai review. J Poliu! EH Cont. 2015;3:1-26.
Ghlberto PJ , Ubardl PL, Brito AS , Trlvelin PCO. Nilrogen fertilizar leachlng in an 0 ,( 1501
cuilivated wllh sugarcane. Sei Agric. 2011 ;68:86-93.
Ghiberto PJ, Llbardl PL, Brito AS, Trivelln PCO. Leachlng of nutrients from O sugmcane c• 0 P
growing on an Ultisol ln Brazll. Agr Woter Manage 2009;96:1443-8.
Tópicos CI Solo, 10: 1'11 -238, 20 19

Ghiberto PJ, libardi PL, Trivelin PCO. Nutrient leaching in an Ultisol cultivated with sugarcane.
Ghosh S, Paliyath P, Peirson D, Fletcher RA. Nitrogen mobllization during senescence. ln:
Srivastava HS, Singh RP, editors. Nitrogen nutrition in higher plants. New Delhi: Associated
Publishing; 1995. p. 337-65.
Gitelson AA, Kaufman Y J, Stark R, Rundquist D. Novel algorithms for remote estimation of
vegetalion fraction. Remate Sens Environ. 2002;80:76-87.
Gitelson AA, Merzlyak MN. Remote sensing of chlorophyll concentration in higher plant
leaves. Adv Space Res. 1998;22:689-92.
Gitelson AA, Merzlyak MN, Lichtenthaler HK. Detection of Red Edge position and chlorphyll
content by reílectance measurements near 700 nm. J Plant Physiol. 1996;148:501-8.
Gitti DC, Lourenção ALF, Grigolli JFJ, Melotto AM, Bezzera AR. Doses e fontes de nitrogênio
em cobertura no milho safrinha. ln: Anais do 14°. Seminário Nacional de Milho Safrinha;
21-23 nov 2017; Cuiabá. Sete Lagoas: Associação Brasileira de Milho e Sorgo; 2017. p. 80-5.
Gitti DC, Lourenção ALF, Grigolli JFJ, Melotto AM, Roscoe R. Aplicação de nitrogênio no sulco
do milho safrinha. ln: Anais do 31°. Congresso Nacional de Milho e Sorgo; 25-29 set 2016;
Bento Gonçalves. Sete Lagoas: Associação Brasileira de Milho e Sorgo; 2016b. p. 382-5.
Gitti DC, Lourenção ALF, Grigolli JFJ, Melotto AM, Roscoe R. Doses e épocas de aplicação
do nitrogênio no milho safrinha. ln: Anais do 31°. Congresso Nacional de Milho e Sorgo;
25-29 sei 2016; Bento Gonçalves. Sete Lagoas: Associação Brasileira de Milho e Sorgo;
2016a. p. 469-72.
Goldberg MC. Source of nitogen in water supplies. ln: Willrich TL, Smith GE. Agricultura!
practice and water quality. Iowa: Iowa State University Press; 1970.
Gonçalves RN, Sousa TR, Cassiano MVP, Silva Neto SP, Pelá A, Faria AR, Romão LG.
Produtividade de milho safrinha sob doses crescentes de nitrogênio aplicado na semeadura.
ln: Anais do 12º. Seminário Nacional de Milho Safrinha; 26-28 nov 2013; Dourados. Sete
Lagoas: Associação Brasileira de Milho e Sorgo; 2013.
Gonzaga LC, Carvalho JLN, Oliveira BGD, Soares JR, Cantarella H. Crop residue removal
and nitrification inhibitor application as strategies to mitigate N2 0 emissions in sugarcane
fields. Biomass Bioenerg. 2018;119:206-16.
Government of Western Australia. Department of Mines and Petroleum. Safe storage of

solid ammonium nitrate - code of practice. Perth: Department of Mines and Petroleum; 2013.
Grindlay DJC. Rooting depth ln cover crops and its relation lo shoot size: Principies governing
the ability of cover crop species to trap nitrate [thesis). Nottingh: Universlty of Nottingham; 1995.
Grizzetti s, Bouraoul F, Billen G, Van Garnier J, Curtis C, Howarth R, Johnes P. Nilrogen as

threat to European water quality. ln: Sutton MA, Howard CM, Erisman JW, Billen G, Bleeker
A, Grebbfell P, Grinsven Van H, editors. The European nilrogen assessment: sources, errects
and policy perspectivas. Cambridge: Cambridge Universlty Press: 2011. p. 379-404.
Grossbard E. Effects of glyphosale on lhe microflora: wlth reference to lhe decomposition of

treated vegetation and interactlon with some planl pathogens. ln: Grossbard E, Atkinson O,
editors. The herbicida glyphosale. Londres: Butterworths; 1985. p. 159-85.
Tópicos Ci. Solo, 1O: J41 -238, 2019

224 Gustnvo Cr1sloldi et nl.
Guareschi RF, Pereira MG, Pcnn A Deposição de reslduos vegetais, matéria orgânica leve,
estoques de w rbono e nitrogõnio e fósforo remanescente sob diferentes sístemas de manejo
no Cerrado 901::m o. RPv Sras Clenc Solo. 2012;36:909-20.
Haboudano D, M iller JR Tremblny N , Zarco-Tejad a PJ , Dextraze L. lntegrated narrow-

band vegeta tion indices for predict1on or crop chloropliyll content for applicat!on to precision
agric ullure Romote Sens Env1ron. 2002;81:416-26.
Haney RL. Senseman AS, Hons FM. Effect or Roundup Ultra on microbial activity and biomass
from selecled soils. J Environ Qual. 2002;31 :730-5.
Hansen B, Thorling L, Schullehner J, Termansen M, Dalgaard T. Groundwater nitrate response

to sustainable nitrogen management. Sei Rep. 2017;7:8566.
Havlin JL. Beaton JD, Tisdale SL, Nelson WL. Soil fertilily and fertilizar: an introduction to
nutrients management. 6th ed. New Jersey: Prentice Hall; 1999.
Haynes RJ , Williams PH. Nutrient cycling and fertility in lhe grazed pasture ecosystem. Adv
Agron. 1993:49:119-99.
Heenan DP, Chan KY. The long-term effects of rotation, tillage and stubble management on
soil mineral nitrogen supply to wheat. Aust J Soil Res. 1992;30:77-98.
Hoagland R, Duke SO, Elmore CD. Effects of glyphosate on metabolism of phenolic compounds.
Ili. Phenylalanine ammonia-lyase activity, free amino acids, soluble protein and hydroxiphenolic
compounds ín axes of dark-grown soybeans. Physlol Plant. 1979;46:357-66.
Hofman G , van Cleemput O. Soíl and plant nitrogen. Paris: lnternational Fertillzer lnduslry
Associalion; 2004.
Hoglund JH, Brock JL. Nilrogen fixalion in managed grasslands. ln: Sanaydon, RW, editor.
Managed grasslands: analylical studies. Amsterdam: Elsevier; 1987. p. 187-96.
Holcomb JC, Sullivan DM, Horneck DA, Clough GH. Effect of lrrígation rate on ammonla
volatilization. Soil Sei SocAm J. 2011 ;75:2341-7.
Horta LP, Mota YCC, Barbosa GM, Braga TC, Marriel IE, Fátima Ao, Modolo LV. Urease
inhibitors or agricultura! interest insplred by structures or plant phenolic aldehydes. J Brazil
Chem Soe. 2016;27:1512-9.
Huang M. Zllou X, Cao F, Xia B, Zou Y. No-tillage effect on rice yield ln China: a meta-analysis.
Fiold Crop Res. 2015;183:126-37
Huang M, Zhou X, Chen J, Cao F, Jiang L, Zou Y. lnteraclion or changes ln pH and urease
act1vlly lnduced by biachar additlon affects ammonia volatillzation on an acld paddy soll
rollowmg applicatlon oí urea. Commun Soil Sei Plant Anal. 2017;48:107-12.
Hungria M, Franclllnl JC. Campo RJ, Crispino CC, Moraes JZ, Sibaldelli RNR. Mendes IC.
Arlllara J Nltrogen nutrition oí soybean in Brazll: contributlons or biological NJ fixation
ndª
N ferllllzer to graln yield. Can J Plant Sei. 2006;86:927-39.
Hungria M, Lourolro MF, Mendes IC, Campo RJ, Grahnm PH. lnoculnnt prop□rntion, producuon
and opllc.:iton. ln· Werner D, Newton WE. edllors Nllrogen fixatlon ln ngriculluro, forl)~lr)',
ocolooy, and lho c nvironm onl. Dordrocht· Springor; 2005. v. 4 p 223-53.
Hungria M , Vargo~ MAT Envlronmental foctors afíoctlno N~ nxalion ln graln logum s 1n 111~
tropics. wllh an omphasis on Brnzll. Fiold Crop Ros. 2000:65: 15 1•64 .
Tó p h..O', C1 Solo, 10. 1111 2:m , :w 11)

225
H11ld 1h1ut1 I., Plllnr SC, Vorlluyo HM. Enllmo1ou or olancJlno stock, producllon ancJ consump1ion or
trnJr,o nnd 111ncro1ooplnnkton ln lho 13onnuulo ocooynlom. s Afr J Mmine Sei. 1991;11:499-512
lnn111 11 10 do Monujo o Corllllcoç0o Floronlal o /\grlcola • lmartorn. Evoluçr.io das emissões

clu (lM Otl do ufolto oolufr1 no Ornoll (1070-2013): uotor aoropocuário. S5o Paulo: SEEG/
OIJu11rvr1lórlo do Clima; 2015.
l11lor11nvurnmonlnl Pnnol on Cllmolo Cllanoo - IPCC. Futuro palhway0 for adaplalíon, millgalion
nntl :111u:.ilnlnoblo dov0lopm0nt. ln: Coro Wrlllng Toam, Pachuarl RK, Meyer LA, editors.
Climrllo Cllonoo 201'1: synlhosls repor!. Conlrlbutlon ar working groups 1, li and Ili to lhe
flfll1 r,:::~.ueomont roporl or lho lnteroovornmenlal pDnol on climate change. Geneva: IPCC;
✓-014 jcllocJ 2019 Fov 28J. p. 75-91 . Avallablo rrom: hllps://epíc.awl.de/id/eprínV37530/1/
IPCC /\R 5_SYR_Flnal.pdf.
lntoroovornmonlol Panei on Cllmale Change - IPCC. Speclal repor\ on renewable energy

:.:ourem; und cllmale change mltlgc11lon. Unlled KlngcJom ancJ New York: Cambridge Universily
Pross; 2011 jclted 2014 Oct 1O]. Avallable from: htlp://srren.lpcc-wg3.de/report.
lnlornotlonal Forllllzor Associallon - IFA. Short-term fertllizer Outlook 2017-2018. Paris: IFA;
2017
lyamyremye F, Dlck RP. Orgc1nlc amendmenls ancJ phosphorus sorpllons by soils. Adv Agron.
1996;56:139-85.
Jamoll H, Quayle WC, Baldock J. Reducing nltrous oxide emissions and nitrogen leaching
lor;sos from lrrlgatecJ arable cropplng ln Auslrallc1 through optimlzed irrigatlon scheduling. Agr
Foros( Mo reoro/. 2015;208:32-9.
Jankowskl K, Nelll C, Davidson EA, Macedo MN, Costa Jr C, Galíord GL, Santos LM, Leíebvre
P, Nunes D, Corri CEP, Mchorney R, O'connell C, Coe MT. Deep soils modiíy environmenlal
consequences or increased nltrogen íertlllzer use ln intenslfying Amazon agricultura. Sei
Rep. 2018;8:13478.
Janlalla CP, Dos Santos HP, Urquiaga S, Boddey RM, Alves BJR. Fluxes of nllrous oxide
from soll under dlffernnt crop rotatlons and tillage syslems ln lhe South of Brazil. Nutr Cycl
Agroocosys. 2008;82:161-73.
Jaworskl EG. Mode of action of N-phosphonomelhylglycine: inhibition of aromalic aminoacid
biosyntllesis. J Agr Food Cl1em. 1972;20:1195-8.
Joshl AK, Chand R, Arun B, Singh RP, Ortiz R. Breedlng crops for reduced-tillage managemenl
ln lho intonsive, rice-wheal systems of Soulh Asia. Euphytica. 2007;153:135-51.
Kappes e, Carvéllho MAC, Yamashila OM, Alfredo JAN. Influência do nitrogênio no desempenho
produtivo do milho cultivado na segunda safra em sucessão à soja. Pesq Agropec Trop.
2009;13:251-9.
Koppos e. Duarte AP, Semlor TO, Ono FB. Época de aplicaç~o do nitrogênio om milho
oalrínl,a no Mato Grosso e em ${lo Paulo. ln: Anais do 14º. Seminário Nacional de Milho
Safrinllo ; 21-23 nov 2017; Culabâ. Sete Lagoas: Associação Brasileira do MIiho e Sorgo:
L0171>. p. 06-91
Kuppos e, Silvn RG Fontos e doso!J do nltroaênio no cultivo do milho safrlnha em sucesstio
6 sojD E11clcl Bloor. 20Hi; 13·646-59,
Knppoo e, Silwi RG, Ferrolrn VEN. Apllcnçtlo foliar dA Azo, µírlllu,11 IJmsllonso a dosos de
nllrooônlo um coborturu no 1nlll10 cofrlnha . Sol /\grm Pamnü. 20170,16.366-73.
Kappes C Za ncanaro L. Lores AA, Koch CV, Fujimoto GR, Ferreira VEN. Avaliação de
fontes de nitrogênio em coberlur.1 no milho saírinha em sistema de semeadura direta após
a SOJ='l ln· A:,ais do 12J. Se.11inàrio Nacional de Milho Safnnha; 26-28 nov 2013; Dourados.
Se:e l agoas Assoc1élc~0 8,,,sileira de Milho e Sorgo; 20 13
Keating BA. Carbe.-r>' PS 8:ndraban PS, Asseng S, Meinke H, Dixon J. Eco-efficient agricultura:
concepts. c:i21l~n~es. anr. cppnrtunilies. Crop Sei. 2010,50:109-19.
Kirschenmann FL. Potentbl fúr é-.l new generation of biodiversil}' in agroecosystems of lhe
future Agron J . 2007:99:.373-6.
Kiss S , Simihaian M. lmproving efficiency of urea fertilizers by inhibition of soil urease activity.
Doordrech: Kluwer Academic Publishers: 2002.
Kissel DE. Cabrera ML, Ferguson RB. Reaclions of ammonia and urea hydrolysis products
with soil. Soil Sei Soe Am J . 1988;52:1793-6.
Kleiner D. The transport of NH3 and NH4 • across biological membranes. Biochim Biophys
Acta. 1981 ;639:41-52.
Kraffczyk 1, Trolldenier G, Beringer H. Soluble root exudates of maize (Zea mays L.): influence
of potassium supply and rhizosfere microorganisms. Soil Biol Biochem. 1984;16:315-22.
Kremer R. Means NE, Kim S. Glyphosate affects soybean root exudation and rhizosphere
microorganisms. lnt J Environ Anal Chem. 2005;85:1165-74.
Kunrath TR, Berranger C, Charrier X, Gastai F, Carvalho PCF, Lemaire G, Emile JC, 0urand
JL. How much do sod-based rotations reduce nitrate teaching in a cereal cropping system?
Kutschera L, Lichtenegger E. Wurzelatlas mitteleuropaischer Grünlandpflanzen. Band 1:

Monocotyledoneae. Stuttgart: Gustav Fischer Verlag; 1982.
Laboski CAM, Peters JB. Nutrient application guidelines for field, vegetable, and fruit crops
in Wisconsin: UWEX Publ.; 2006.
Laca EA. New approaches and toais for grazing management. Rangeland Ecol Manag.
2009;62:407-17.
Ladd JN, Jackson RB. Biochemistry of ammonification. ln: Stevenson FJ, editor. Nilrogen ln
agricultural soils. Madison: ASA/SSSA; 1982. p. 173-228.
Lang CR, Pelissari A, Moraes A, Suls RM, Carvalho PCF, Lopes ECP. lntegraçao lavoura-
pecuária: eficiência de uso do nitrogênio na cultura do milho. Sei Agrar. 2011 ; 12: 1-8.
Lara Cabezas WAR, Alves BJR, Caballero SSU, Santana DG. Influência da cultura antecessora
e da adubação nitrogenada na produtividade de milho em sistema plantio direto e solo
preparado. Cienc Rural[REMOVED INCLUDEPICTURE FIELD]. 2004;34:1005-13.
Lara Cabezas WAR, Souza MA Volatilização de amónia, lixiviação de nitrogênio e produtividado

de milho em resposta à aplicação de misturas de ureia com sulíato de amónio ou com gosso
agrlcola Rev Bras Clenc Solo. 2008;32:2331-42.
Lara Cabezas WAR, Trivelln PCO, Boarollo AE. Efollo do tamanho do grânulo O rel:ição N/S
da uréia aplicada em superrlcie na volatizaçào de amônia sob diíorentos umldadcs inlc1i115
do solo. Rev Bras Cienc Solo 1992;16:409-13.
Tópicus C, Sulo, l U: 1ti 1-2]8. 2019

Lara Cabezas WAR, Trivelin PCO, Komdorfer GH, Pereira S. Balanço da adubação nitrogenada
sólida e íluída de cobertura na cultura de milho, em sistema de plantio direto no triângulo
mineiro. Rev Bras Cienc Solo 2000;24:363-76.
Larcher W. Ecofisiologia vegetal. São Carlos: Rima Artes e Textos; 2000.
Laroca ,.iVDS, Souza JMA, Pires GC, Pires GJC, Pacheco LP, Silva FD, Wruck FJ, Carneiro
MAC, Silva LS, Souza ED. Soil quality and soybean productivity ln crop-livestock integrated
system in no-tillage. Pesq Agropec Bras. 2018;53:1248-58.
Lassalelta L, Billen G, Grizzetti B, Anglade J, Garnier J. 50-year trends in nitrogen use

efficiency of world cropping systems: lhe relationship between yield and nitrogen input to
cropland Environ Res Lett. 2014;9:1-9.
Lauriêre C, Daussand J. ldentification of the ammonium dependent isoenzymes of glutamine

dehidrogenase as lhe form induced by senescence or darkness stress in the first leaf of
wheat. Physiol Plant. 1983;58:89-92.
Lemaire G , Franzluebbers A, Carvalho PCF, Dedieu B. lntegrated crop-livestock systems:

Strategies to achieve synergy between agricultura! production and environmental quality. Agr
Ecosyst Environ. 2014;190:4-8.
Li Q, Yang A, Wang z.Roelcke M , Chen X, Zhang F-S, Pasda G, Zerulla W, Wissemeier

AH, Liu X. Effect of a new urease inhibitor on ammonia volatilization and nitrogen utilization
in wheat in north and northwest China. Field Crop Research. 2015;175:96-105.
Li X, Hu C, Delgado JA, Zhang Y, Ouyang Z. lncreased nitrogen use efficiencies as a key

mitigation alternative to reduce nitrate leaching in north china plain. Agr Water Manage.
2007;89:137-47.
Lima RC. Adubação de sistemas: volatilização de amônia área de integração lavoura-pecuária
em experimento de longa duração [dissertação]. Pato Branco: Universidade Tecnológica
Federal do Paraná; 2018.
Unhares MMA, Rocha NCC, Amaral BAS. Análise do índice MPRI como indicador vegetativo
através da correlação do mesmo com o índice NDVI. ln: Anais do XVI Simpósio Brasileiro
de Sensoriamento Remoto - SBSR; 2013; Foz do Iguaçu. Foz do Iguaçu: INPE; 2013.
Liu L, Punja ZK, Rahe JE. Altered root exudation and suppression of induced lignification
as mechanisms of predisposition by glyphosate of bean roots (Phaseolus vulgaris L.) to
colonization by Pythium spp. Physio Mol Plant Pathol. 1997;51:111-27.
Liu SY, Zhang XP, Liang AZ, Jia SX, Zhang SX, Sun BJ, Chen SL, Yang XM. Effects of
com and soybean straws returning on C02 efflux at initial stage in black soil. J Appl Ecol.
2015;26:2421-7.
Lollato R, Oiaz DR, Asebedo R. Precision nitrogen management for wheat in Kansas using
aplicai sensor technology. K-State Res Ext Agron. 2017;610:2.
Louarn G, Pereira-Lopes E, Fustec J, Mary B, Voisin AS, Carvalho PCF, Gastai F. The
amounts and dynamlcs of nltrogen transfer to grasses differ ln alíalfa and white clover-based
grass-legume mlxtures as a result of rooling strategles and rhizodeposit quality. Planl Soil.
2015;389:289-305.
Lourenço KS, Dlmitrov MR, Pijl A, Soares JR, Carmo JB, Van Veen JA, Canlarella H, Kuramae
EE. Domlnance or bacterial ammonium oxidlzers and íungal denilriOers ln lhe complex nilrogen
cycle palhways related to nllrous oxide emission. GCB Bloenergy. 2018:10:645-60.
Tópicos Ci. Solo, 10: 141 -238, 20 l 9

22 Gusluvo Cêlsfoldi cl nl.
Maia SCM. Soralto RP, Liebe SM, l\lmeida AO. Criteria for lopdressing nitrogen applicatlon
to common bean using chlorophyll meter. Pesq Agropec Brns. 2017;52:512-20.
MalavollJ E Manu;:il ele qufmica agrícola: adubos e adubação 3. ed. São Paulo: Agronômica
Cer0s, 1981
Manitoba Agnculture Food and Rural lnitialive - Mafri. Manltoba soil fertility guide (internet].
W innipeg: Maniloba Agriculture and Rural lnitiative; 2007 (acesso 13 fev 2019]. Disponfvel em:
https://www gov mb ca/agricullure/crops/soil-fertilily/soíl-fertilily-guide/pubs/soil_fertility_guide.pdf.
Manderscheid R, Schaaf S. Mallsson M, Schjoerring JK. Glufosinate treatment of weeds

results in ammonia emission by plants. Agr Ecosyst Environ. 2005;109:129-40.
Mangalassery S. Sjogerslen S, Sparkes DL, Sturrock CJ, Craigon J, Mooney SJ. To what
extent can zero tillage lead to a reduction ín greenhouse gas emissíons from temperate
soils? Sei Rep. 2014:4:4586.
Mar GD, Marchetti ME, Souza LCF, Gonçalves MC, Novelino JO. Produção do milho safrinha
em função de doses e épocas de aplicação de nitrogênio. Bragantia. 2003;62:267-74.
Marschner H. Mineral nulrition of higher plants. 2nd .ed. London: Academic Press; 1995.
Martins AP, Denardin LGO, Borin JBM, Carlos FS, Barros T, Ozório DVB, Carmona, FC,
Anghinoni 1, Camargo FAO, Carvalho PCF. Short-term impacts on soil-qualily assessment
in allernative land uses of traditional paddy nelds in southern Brazil. Land Degrad Dev.
2017:28:534-42.
Martins AP, Gomes MV, Denardin LGO, Freitas TFS, Anghinoni 1, Bayer C, liecher T, Kunrath
TR. Carvalho PCF. Melhorias ambientais proporcionadas pelos sistemas Integrados de
produção agropecuária. ln: Souza ED, Silva FD, Assmann TS, Carneiro MAC, Carvalho
PCF, Paulino HB, organizadores. Sistemas integrados de produção agropecuária no Brasil.
Tubarão: Copiart; 2018. p. 45-70.
Matson PA, Parton MJ, Power AG, Swift MJ. Agricultura! intensification and ecosystem
properties. Scíence. 1997:277:504-9.
Mattsson M, Husted S, Schjoerring JK. lnfluence of nutrition and metabolism on ammonia

volatilization in planls. Nutr Cycl Agroecosys. 1998;51 :35-40.
McCrackin ML, Harrison JA, Compton JE. Future riverine nitrogen export to Coastal Reglons
in lhe United Slales· prospecls for improving water qualily. J Environ Qual. 2015;44:345-55·
McNaughton SJ. Ecoiogy of grazing ecosystem: lhe Serengeti. Ecol Monogr. 1985:55:259-95
Medalie L, Bowden WB, Smith CT. Nutrient leaching following of aerobically digested municipal
sewage sludge in a Northern Hardwood Fores!. J Environ Qual. 1994;23:130-8.
Meier IC, Finzi AC, Phillips RP. Root exudales lncrease N avallablllly by stimulaling mlcrobiol
tumover of fast-cycling N pools. Soil Bloi Biocheni. 2017,106:119-28.
Mendes IC, Hungria M, Vargas MAT Soybean response to slarter nilrogen and Bractyrhizobiulll
8 1115
1nocuiatlon on a Cerrado oxlsol under no-lillage and conventfonal tf llage systoms. Rov
Cienc Solo. 2003;27:81-7.
Mendes IC. Reis Junior FB. Hungria M, Sousa DMG, Campo RJ Adubaçao nllrogonod"
i;uplemen lar tardiri em soja cultivada em Lntossolos do Corrado. Posq Aoropoc a,as
2008;4 3:1053-60.
T ópicos CI. Sc,lo. 1O l 'i l -2:iH, 20 19

Menezes RSC, Gasho GJ, Hanna WW, Cabrera ML, Hook JE. Subsoil nitrate uptake by
grain pearl millet. Agron J. 1997;89:189-94.
Menza NCL, Monzon JP, Specht JE, Grassini P. Is soybean yield limited by nitrogen supply?
Field Crop Res. 2017;213:204-12.
Mielniczuk J, Bayer C, Vezzani FM, Lovato T, Fernandes FF, Debarba L. Manejo do solo
e de culturas e sua relação com os estoques de carbono e nitrogênio do solo. ln: Curi N,
Marques JJ, Guilherme LRG, editores. Tópicos em ciência do solo. Viçosa, MG: Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo; 2003. v. 3. p. 209-78.
Milburn P, Richards JE, Gartley C, Pollock T, O'Neill H, Bailey H. Nitrate leaching from
systemat-ically tiled potato fields in New Brunswick, Canada. J Environ Qual. 1990;19:448-54.
Mkhabela MS, Madani A, Gordon R, Burton D, Cudmore D, Elmi A, Hart W. Gaseous and
leaching nitrogen lasses from no-lillage and conventional tillage systems following surface
application of cattle manure. Soil Till Res. 2008;98:187-99.
Modolo LV, Silva CJD, Brandão DS, Chaves IS. A minireview on what we have leamed about
urease inhibitors of agricultura! interest since mid-2000. J Adv Res. 2018;13:29-37.
Moll RH, Kamprath EJ, Jackson WA. Analysis and interpretation of factors which contribute
to efficiency of nitrogen utilization. Agron J. 1982;74:562-64.
Munoz-Huerta RF, Guevara-Gonzalez RG, Contreras-Medina LM, Torres-Pacheco 1, Prado-

Olivarez J, Ocampo-Velazquez RV. A Review of methods for sensing lhe nitrogen status
in plants: advantages, disadvantages and recent advances. Sensors. 2013;13:10823-43.
Moraes A, Carvalho PCF, Anghinoni 1, Lustosa SBC, Costa SEVGA, Kunrath TR. lntegrated
crop-livestock systems in lhe Brazilian subtropics. Eur J Agron. 2014;57:4-9.
Moreira FMS, Siqueira JO. Microbiologia e bioquímica do solo. 2. ed. atual. ampl. Lavras:
UFLA; 2006.
Mosier A, Kroeze C, Nevison C, Oenema O, Seitzinger S, van Cleempt O. Closing the
global N 0 budget: nitrous oxide emissions through lhe agricultura! nitrogen cycle. Nutr Cycl
2
Agroecosys. 1998;52:225-48.
Motomiya AVA, Molin JP, Chiavegato EJ. Utilização de sensor óptico ativo para detectar
deficiência foliar de nitrogênio em algodoeiro. Rev Bras Eng Agr Ambt. 2009; 13:137-45.
Mourtzinis s, Kaur G, Orlowski JM, Shapiro CA, Lee CD, Wortmann C, Holshouser D, Nafziger
ED, Kandel H, Niekamp J, Ross WJ, Lofton J, Vonk J, Roozeboom KL, Thelen KD, Lindsey
LE, Staton M, Naeve SL, Casteel SN, Wiebold WJ, Conley SP. Soybean response to nitrogen
application across the United States: a synthesis-analysis. Field Crop Res. 2018;215:74-82.
Nakasathien s, Israel DW, Wilson RF, Kwanyuen P. Regulation of seed protein concenlration
ln soybean by supra-optimal nitrogen supply. Crop Sei. 2000;40:1277-84.
Nascimento CACO, Villi GC, Faria LDA, Luz PHC, Mendes FL. Ammonia volatilization rrom
coated urea rorms. Rev Sras Cienc Solo. 2013;37:1057-63.
Nelson DW. Gaseous lasses of nitrogen other thon through denltrificallon. ln· Stevenson FJ,
editor. Nllrogen ln agricultura! soils. Madlson: Amerlcan Society of Agronomy; 1982. p. 32 7-63.
Nguyen c. Rhizodeposltlon ar organic C by plant, mechanísms and contrais. Agronomia.

2003:23:375-96.
Topicc,s Ci. Solo, 10:1'I 1-238. 20 J9

230 Gust.:ivo c ~stoldl et ai.
Nicoloso RDS, Lovato í, Ar, ade TJC. i3J}•er C, Lanzanova ME enI:1nço do carbono orgOnlco no
solo soh integraçáo lavoui&•pecuâti n n<, sul do Brosll. Rov Dros Cionc Solo. 2008;32:2425-33.
Nunes PA/\, Bredr:n,e,flr C. Grumr,, e. Caotano LAM, Almeida GM, Souza FIiho W, Anghlnonl
1, Carvalho PCDF. Grc~1ng intsno;;ltv delennmes pasture spatiül l1oterogenelly and produclivily
in an inlegrõted crop-ltveslock sy::;tem. Grassl Sei. 20 18;6'1:·1· '11
Nyfeler D. Elie-Huguenin o. Suler M. Frossard E. Luscl)0r t,,. Grass legume mlxtures can
yield more nitrogen lhan legume pure stands due to mutual slimulatlon of nilrogen uptoke
from symbiotic and non-symblotic sources. Agr Ecosysl Envlron. 2011; 140:155-63.
Ober ES, Werner P, Flatman E, Angus WJ, Jack P, Smilh-Reeve L, Tapsell C. Genotyplc
differences ln deep water extraction associated wilh drought lolerance. Funct Planl Biai.
2014 ;41: 1078-86.
Oenema O, Brentrup F, Lammel J, Baseou P, Blllen G, Dobermann A, Erlsman JW, Gamett

T, Hammet M, Haniotis T, Hlllier J, Hoxha A, Jensen LS, Oleszek W, Palliàre C, Powlson
OS, Quemada M, Schulman M, Sullon MA, Van Grinsven HJM, Wlniwarter W. Nilrogen use
efficiency (NUE): an indicator for lhe utilizalion of nltrogen in agricullure and food syslems.
Wageningen: EU Nitrogen Expert Panei; 2015.
Oenema O, Ju X. De Klein C, Alfaro M, Dei Prado A, Lesschen JP, Zheng X, Velthof G,

Ma L, Gao B, Kroeze C, Sulton M. Reducing nltrous oxide emlssions from lhe global food
system. Curr Opin Env Sust. 2014;9-10:55-64.
Oliveira ALB, Lourenço AA, Cornacinl JHO. Foz CH, Souplnskl J, Cocco AA, SIiva OC.
Resposta do milho safrinha à adubação nitrogenada e potassica em diferentes épocas de
semeadura. ln: Anais do 14º. Seminário Nacional de Milho Safrinha; 21-23 nov 2017; Culobá.
Sele Lagoas: Associação Brasileira de Milho e Sorgo; 2017. p. 116-21.
Pacheco LCPS, Oamin V, Pelosi AP, Ferreira KRS, Trivelin PCO. Herbicidas lncrease emisslon
of ammonia by pearl millet and conga grass. Agron J. 2017;109:1-8.
Pan B, Lam SK, Mosier A, Luo Y, Chen D. Arnrnonla volatlllzatlon from synthetlc íertillzers
and ils mitigalion strategies: a global synthesis. Agr Ecosyst Environ. 2016;232:283-9,
Parsons AJ, Orr PD, Penning PD, Lockyer DR. Uptake, cycllng, and fale of nitrogen ln gross·
clover swards conlinuously grazed by sheep. J Agric Sei. 1991; 116:4 7-61 .
Parton WJ , Morgan JA, Allenhofen JM, Harpar LA. Ammonia volatllizalion from sprlng wheal
plants. Agron J . 1988;80:419-25.
Paterson E. lmportance of rhlzodeposilion ln the coupllng of planl and mlcroblal productlvlty.

Eur J Soll Sei. 2003;54:741-50.
Paul EA, Clark FE. Reducllon and tmnsport of nitrato. ln: Paul EA. Clark FE, oditors. Soil
mlcrobiology and blochemlstry. New York: Academlc Press; 1989. p. 147-62.
Pelosl AP. Minerallzaçao do nitrogênio da palhado de Po,111fsatw 11 glaucw 11 dossocndo con1

herbicidas e produtividade do milho cultivado em sucessQo lcllsserla~ loJ Golêni.,:Unlvor.-ld,,do
Federal de Goiás; 2013.
Peoples MB, Craswell ET. Bloloolcol nllrogon flxalion: lnvestmonts. uxpoctuliom;, ornl octut•1
conlribulions to agricultura. Plant Soll. 1992; 141 : 13-40.
Peller FA, Pacheco LP, AlcOnl□ra Noto F, Sor1I08 GG. Hospo9 tns cJu culliv ílrüs du r,,.1jll ,\
adubaçijo nltrouonada tardio em 5olos llo Co1rodo. Rov Cnnlinon 201 2;2!i 67•77
Tóp1w~ Ci. Solo, JU: l '11 -238, 2U 19

Eficiencia de uso do nitrogênio em ngroecossistemas 23 1
Pierozan Junior C, Favarin JL, Almeida REM, Oliveira SM, Lago BC, Trivelin PCO. Uptake
and allocation of nitrogen applied at low rates to soybean leaves. Plant Soil. 2015;393:83-94.
PiveHa LA, Jordão LM, Larini WF, Luchese AV, Gasparin CE, Debuss AL, Carvalho MG, Silva
WO. Doses e épocas de aplicação de nitrogênio em milho safrinha. J Agron Sei. 2019;8:1-13.
Portugr1l JR, Arf O , Peres AR, Franco AA, Gitli DC. Inoculação via foliar com Azospirillum
brasilense associada a doses de nitrogênio em cobertura na cultura do milho safrinha. ln:
Anais do 12º. Seminário Nacional de Milho Safrinha; 26-28 nov 2013; Dourados. Sete Lagoas:
Associação Brasileira de Milho e Sorgo; 2013.
Prata F, Lavorenti A, Regitano JB, Tornisielo VL. Influência da matéria orgânica na sorção
e dessorção do glifosato em solos com diferentes atributos mineralógicos. Rev Bras Cien
Solo. 2000;24:947-51.
Quaggio JA, Ramos VJ, Furlani PR, Carelli MLC. Liming and molybdenum effects on nitrogen
uptake and grain yield of com. ln: Wright RJ, editor. Plant-soil interactions ai low pH. Dordrecht:
Kluwer Academic Publishers; 1991. p. 953-8. "
Ragster LE, Chrispeels MJ. Autodigestion in crude extracts of soybean leaves and isolated
chloroplasls as a measure of proteolytic aclivity. Planl Physiol. 1981;67:104-9.
Raij BV, Camargo OA. Nitrate elution from soil columns of three Oxisols and one Alfisol.
ln: Proceedings of VII lnternation Congress of Soil Science;1974; Moscou. Moscou; 1974.
p. 384-91.
Raij BV, Cantarella H, Quaggio JA, Furlani AMC. Recomendações de adubação e calagem
para o Estado de São Paulo. 2. ed. Campinas: Instituto Agronômico/Fundação IAC; 1997.
Ramspacher A. Assessment of lhe global market for slow and controlled release, stabllized
and water-soluble fertilizers. Paris: lnternalional Fertilizer Association; 2017.
Raphael JPA, Calonego JC, Milori DMBP, Rosolem CA. Soil organic matter in crop rotations
under no-till. Soil Till Res. 2016;155:45-53.
Raun WR, Solie JB, Johnson GV, Stone ML, Mullen RW, Freeman KW, Thomason WE,
Lukina EV. Jmproving nitrogen use efficiency in cereal grain production with aplicai sensing
and variable rate application. Agron J. 2002;94:815-20.
Ravishankara AR, Daniel JS, Portmann RW. Nitrous oxide (Np): lhe dominant ozone-depletíng
substance emitted in the 21st century. Science. 2009;326:123-5.
Reeder JD Schuman
1
GE. lnfluence of livestock grazing on C sequeslration ln seml-arid
mlxed-grass and short-grass rangelands. Environ Pollul. 2002; 116:457-63.
Reetz Jr HF. Fertilizers and theír efficient use. Paris: lnlernational Ferlilizer lndustry Association;
2016.
Rekha PN, Kanwar RS, Nayak AK, Hoang CK, Pederson CH. Nitrate loaching to shallow
groundwater systems rrom agricullural fields wllt1 differenl management pracllcos. J Envlron
Monil. 2011: 13:2550-8.
Resende JCF. A ciclagem de nutrientes em areas de Cerrado 0 a influência de queítnadas

controladas [tese). Brasllla, DF: Universidade de Brnsllia; 2001 .
T óptcos Ci. Solo. 10: l '11 -238, 2019

232 Gustavo Castoldi el al.
Rilchuy KD, FelrJhake CM. Clark RB. Sousa DMG. lmproved water and nutrient uptake from
~ubsurface layers of gypsurn-amended soils. ln: Karlen DLR. Wrighl J, Kemper WO, editors.
Aurlcullu1ai ullllzalion ar urban and industrial by-producls. Madison: American Society or
,A.grr,nomy I Cror, Sclence Society of America / Soil Sclence Society of America; 1995. p. 157-81.
Robert e; TL. R1ghl product, righl rate. righl time, and right place ... lhe foundation of best
rnc1niJoemenl praclices for fertlhzer. ln: Fertilizer best management practices: general principies,
stralegy for their adoplion. and voluntary initiatives vs. regulations. Brussels: IFA lntemalional
workshop on fertilizer besl managemenl practices; 2007. p. 29-32.
Robertson GP, Vitousek PM. Nilrogen in agriculture: balancing lhe cosi of an essential resource.
Annu Rev Env Resour. 2009;34:97125.
Robins on D Limits to nutrienl inflow rates in rools and root systems. Physiol Plant.
1986;68:55 1-9.
Rocha RNC , Galvão JCC, Teixeira PC, Miranda GV, Agnes EL, Pereira PRG, Leite UT.
Relação do Indice spad. determinado pelo clorofilõmetro, com teor de nitrogênio na folha
e rendimento de grãos em três genótipos de milho. Rev Sras Milho Sorgo. 2005;4:161-71.
Rochester IJ, Peoples MB, Constable GA, Gault RR. Faba beans and other legumes add
nilrogen lo irrigated colton cropping systems. Aust J Exp Res. 1998;38:253-60.
Rochelte P, Angers DA. Chantigny MH. Gasser M-O, MacDonald JD, Pelster DE, Bertrand
N . Ammonia volalilization and nitrogen retention: How deep to incorporate urea? J Environ
Qual. 2013;42: 1635-42.
Roman A , Ursu TM. Multispectral satellite imagery and airbome laser scanning techniques for
the detection of archaeological vegetation marks. ln: Opreanu CH, Lãzárescu VA. Landscape
archaeology on lhe northern frontier of lhe Roman empire ai porolissum-an interdisciplinary
research project. Cluj-Napoca: Mega Publishing House; 2016. p. 141-52.
Rosa HJA, Amaral LR, Molin JP, Cantarella H. Sugarcane response to nitrogen rates, measured
by a canopy renectance sensor. Pesq Agropec Sras. 2015;50:840-8.
Roscoe R. Miranda RAS. Manejo da adubação do milho safrinha. ln: Roscoe R, Lourenção
ALF, Grigolli JFJ, Melotto AM, Pilai C, Miranda RAS, editores. Tecnologia e produção: milho
safrinha e culturas de inverno 2013. Maracaju: Fundação MS; 2013. p. 15-36.
Rosolem CA, Castoldi G , Pivetta LA, Ochsner TE . Nitrate leaching in soybean rotations
without nitrogen fertilizer. Plant Soil. 2018;423:27-40.
Rosolem CA, Ritz K, Cantarella H, Galdos MV, Hawkesíord MJ, Whalley WR, Mooney SJ.
Enhanced plant rooting and crop system management for improved N use efficiency. Adv
Agron . 2017;146:205-39.
Rouse J. Haas R, Schell J, Deering D. Monitoring vegetation systems in the great plains wilh
ERTS. Washington: Third ERTS Symposium/NASA; 1973. p. 309-17. Available from: hllps:1/
ntrs.nasa .gov/archive/nasa/casl.ntrs.nasa.gov/19740022614 .pdf
Rusinamhodzi L. Corbeels M. van W1jk MT, Rufino MC, Nyamangara J, Giller KE. A meta·
analysls of long-term elfects of conservation agricultura 011 maize grain yleld under rain-fed
cond1Uons. Agron Sustain Dev. 2011 ;31 ·657-73.
Saggar S, Jha N , Deslippe J, Bolan NS, luo J, Glllrap DL. Klm OG. zaman M, TílhtKtn RW
Denllrlncalion and N, O·N 2 production ln temperate grasslélnds: Processes. mc asuremunts.
rnodelling and mitigatmg negative impacls. Sc1 Total Envíron 2013;465:173-95
T 6 p1cos C i. Solo, 1O: J'1 1-238, 20 J9

Eficlênciil ele? uso e.lo nitrogênio «2m O!.Jrol.!cosslsternns 233
Saibro ~e. Silva JLS. lntegraçl:10 sustentavel do sistema mroz x pastogons ullllzondo misturas
forrage,ras de estação fria no litoral norto do Rio Grande do Sul. ln: An[l ls do Ciclo elo
paleslrns e m produção e manejo de bovinos do corto; maio 1999; Canoon. Cnnons: EcJHorn
da ULBRA; 1999. p. 27-56.
Sainju UM. Determination of nitrogen balance ln agroocosystems, MethodsX. 201'/;4:199-200.
Salton JC, CaJValho PCF. Heterogeneidade da pastagem: causas 0 consoqüôncias. Dourados:

Embrapa Agropecuária Oeste; 2007. (Documentos, 91 ).
Salton JC, Mielniczuk J , Bayer C, Fabrlclo AC, Macedo MCM, Broch DL. Teor o dln0mlco
do carbono no solo em sistemas de Integração lavoura-pecuérla . Pesq Agropoc Bras.
2011 ;46: 1349-56.
Salvagiotti F, Cassman KG, Specht JE, Walters DT, Welss A, Dobermann A. Nllrogen uplako,
fixallon and response to fertilizar N ln soybeans: a revlew. Fleld Crop Res. 2000;108:1-13.
Salvagiotti F, Specht JE, Cassman KG, Walters DT, Weiss A, Dobermann A Growlh anel nllrogon
fixation in high-yielding soybean: lmpact of nltrogen fertlllzallon. Agron J. 2009;101:958-70.
San Francisco S, Urrutia O, Martin V, Peristeropoulos A, Garcia-Mina JM. Efficiency of ureaso

and nitrification inhibitors in reduclng ammonia volatlllzatlon from diverso nllrogon forllllzors
applied to different soil types and wheat straw mulching. J Sei Food Agr. 2011 ;91 :1569-75.
Sangoi L, Ernanl PR, Lech VA, Rampazzo C. Volatlllzação de N-NH~ em decorrôncla d □

forma de aplicação de uréia, manejo de reslduos e tipo do solo, em laborolório. Clone Rural.
2003;33:687-92.
Santos EL, Chicowski AS, Furlaneto BG, Debiasi H, Balblnot Junior AA, Francllinl JC. DlnOmlca
do nitrato no solo em função de diferentes culturas antecedendo a soja em sistema plantio
direto. ln: Anais do VII Congresso Brasileiro de Soja; 22-25 jun 2015; Florianópolis. Londrino:
Embrapa Soja; 2015.
Schipanskl ME, Drinkwater LE. Nitrogen fixalion ln annual and perennlal legumo-gross mlxturos
across a fertility gradient. Plant Soil. 2012;357: 1-13.
Schjoerring JK, Kylllngsbaek A , Mortnsen JV, Byskovl-Nlelson S. Field lnvestiootions of

ammonia exchange between barley plants and lhe atmosphere. 1. Concontrntlon profllos
and nux denslties of ammonia. Plant Cell Environ. 1993;16:161-7.
Schjoerring JK. Husted S, Mattsson M. Physiologlcal pammeters controlilng plant-almosphoric

ammonia exchange. Atmos Environ. 1998;32:491-8.
Schoninger EL, Raasch H, Noetzold R. Vaz DC, SIiva JD. Produtividade do grnos do milho
safrlnha em função de doses de nitrogênio em cobertura em Nova Mutum - MT. ln: An□iu do
14º. Seminário Nacional de Milho Safrinha; 21-23 nov 2017; Cuiabó. Selo Laoo.is: A~odaçüo
Brasileira de Milho e Sorgo; 2017. p . 92-7.
Schrôder JJ, Dijk w, Groot WJM . Effect of covor crops on lho nilrogon fluxos ln 11 siluou
malze production syste m. J Agrlc Sei. 1996;44:293-315.
SEOS 2016 [online). Supplemenl 1.2: rernote sonslno lnshu111011t~ usod ln rnnri110 poilullan
rnonitoring (clted 2019 Jan 10J. Avollablo rrom: http://ltns.soos-projoot.uu/lumnlno _11,odulu:,/
marlnepollulion/marinepoflutlon-c0 1-s02-p0 1.htn 11.
Shapiro CA, Scllepers JS, Francis D, Shc1nnl10n JF. Uslng n d1lorophyll 111ut11r to hnprov\l N
m.inagernent. Lincoln: Universlty of N0lm1skn; 20013
Tópicos Ci. Solo, JO: J '11 -238, 20 19

Shariff AR. Biondini ME. Grygiel CE. Grazing intensity effects on litter decomposition and
soil nltrogen mineralization J l~ange Manago. 1994;47:444-9.
Shepherd MA. Hatch DJ, Jarvis se. Bhogal A. Nílrate IP.achi11g from reseeded pasture. Soil
Use Manage. 2001 ;17:97-105.
Shinano T. OsRk1M, Yamada S, Tad3no T. Comparison ct root growth and nitrogen absorbing
abilily between Grammcêle and Lequrillnosae during 11,e vege!r.ltive stage. Soil Sei Plant
Nutr. 1994;40:485-95.
Shiratsuchi LS , Võle VVG, Malacam e TJ, Schuck CM, Silva ~G. Oliveira Júnior OL. Algoritmos
para aplicações de doses variáveis de nitrogênio em tempo real para produção de milho
safra e safrinha no Cerrado. ln: Bernardi ACC, Naime JM, Resende AV, Bassoi LH, lnamasu
LY, editores. Agricultura de precisão: resultados de um novo olhar. Brasília, DF: Embrapa;
2014. p. 224-30.
Sichocki D, Gott RM, Fuga CAG, Aquino LA, Ruas RAA, Nunes PHMP. Resposta do milho
safrinha à doses de nitrogênio e de fósforo. Rev Bras Milho Sorgo. 2014;13:48-58.
Signor D, Cerri CEP. Nitrous oxide emissions in agricultura! soils: a review. Pesq Agropec
Trop. 2013;43:322-38.
Silva AF, Carvalho MAC, Schoninger EL, Monteiro S, Caione G, Santos PA. Doses de inoculante
e nitrogênio na semeadura da soja em área de primeiro cultivo. Biosci J. 2011a;27:404-12.
Silva AGB, Sequeira CH, Serrnarini RA, Oito R. Urease inhibitor NBPT on ammonia volatilization
and crop productivity: a meta-analysis. Agron J. 2017;109:1-13.
Silva ECO, Muraoka T, Buzetti S , Veloso MEDC, Trivelin PCO. Aproveitamento do nitrogênio
(1 5N) da crotalária e do milheto pelo milho sob plantio direto em Latossolo Vermelho de
Cerrado. Cienc Rural. 2006;36:739-46.
Silva MAG, Muniz AS, Mannigel AR, Porto SMA, Marchetti ME, Nolla A, Grannemann 1.
Monitoring and evaluation of need for nitrogen fertilizer topdressing for maize leaf chlorophyll
readings and lhe relationship with grain yield. Braz Arch Biol Techn. 2011 b;54:665-74.
Silva RH, Rosolem CA. Early development and nutrition of cover crop species as affected
by soil compaction. J Plant Nutr. 2003;26:1636-48.
Siqueira Neto M, Galdos MV, Feigl BJ, Cerri CEP, Cerri CC. Direct N 20 emission factors for
synthetic N-fertilizer and organic residues applied on sugarcane for bioethanol production in
Central-Southern Brazil. GCB Bioenergy. 2016;8:269-80.
Siqueira Neto M , Piccolo MC, Venzke Filho SP, Feigl BJ, Cerri CC . Mineralizaçao 8
desnltrificação do nitrogênio no solo sob sistema plantio direto. Bragantia. 2010;69:923-36.
Smart DR. Bloom AJ. Wheat leaves emit nítrous oxide during nitrate assimllatlon. Proc Notl
Acad Scí. 2001 ;98:7875-8.
Smill V. Detonator of lhe population explosion. Nature. 1999;400:415.
Snyder CS, Bruulsema TW, Jensen TL , Fixen PE. Revlew of greenhouse gas emisslons
f rom crop produclion systems and fertilizar management eífects. Agr Ecosyst Environ.
2009;133:247-66.
Soares JR, Cantarella H, Menegale MLC. Ammonla volalilizalíon fosses from surfnce-appheJ
urea with urease and nitrlficallons lnhibilors. Soll Biol Biachem. 2012;52:82-9.
Tó picos CL Solo, 10: 141 -238, 2019

~:l\, llll'\ ,IH. l ~n11t11111ll11 11. V111um1 VI', Cmmn .Ili, Mmlh111 AA, f.O WIII l"Hvl, A11drncl(1 CA
1 111111111 nd,,,tthlh11111y f,111111: 111 11 11111lhtlllt111sl1h1 ,1111lt111lc11m hn111 u1nn npplln<I ln fl tlfJtl1<:t1n1), .1
l 11\ lhll l ~) 11111. ~t) W:•l•l ·•l~~~-:10
.IH, Cn:t:11rnu1 NA, 1,1,11i11< J\M, 1'Ili A. G1111110 ,ID, L<11111111~:n l<S. l,11ru1ll1011k H.I, Cn11lnrt1ll11
! ~P.11 , 1' ·
11, 1,1 11 .1111.,1) u· Nltlt)WI nxldn 11111l:1uln11111lllhHI ln flllll1U)lllfl,n)(l(tl:11111 ti111:1nrl11 ílll(I 111llln11llo n
l'jll h ,,., 11, 1111 N hllllll:.11Hfl11 111 li llnph Ili :1011. 8 01 Htip, 20 lll;tl::1o=M!l.
s~n " d.id1 1 n111:1lhil111 dtt Cll'l11nh1 lh! Sol11 . ~IICS/Ni'lolr,n l~r1lmhu1I P,m1111, . NEPAR M111111nl
d,1 ,1d11l11h.;11n 11 l11lnn1111111111<1 n 11t1lfl<IO do P11111111t C11rllllln: SOCS/NEPI\R: 20 17.
~1wlc11 l11d,) 1,1,111lll1lt11 d11 c 11,nc1ln <ln Solo . SflCSIN1'mh10 t~oolonnl Sul Nl~S. Mnnunl cio
1' <1lrn1l1in 1111111i11,~no pntn on l: t1lfHlnn <lo Hhl Orn11Clt1 do Sul o <lú 8 1111111 Cnt11rl11n. 11 ocl.
,1
rn1 ltl ;\11 '\li 1) ' s nCS/NHS: ~o10.
~nd1Ht 1dn S11I-Or11:1llnhfl clti Allllf. h1lfJ11do - Sont,nl Arm:• hilonclo: mco111ornlnçõO!l h)cnlcnn
ll11 p11:,q11lt1,, prn ,1 o Sl1I lln nrmill. :1~. ncl. Cncllot1h tnlln: So:111111: W I n,
Surhillndt) S11I-Dm:1llulrt1 cio Alí\ \?, lnln11do ~ So:ih11I. A11oi lrrlnndo; fO(J0111üllllílÇOO~l lór.nlcnn
Sul cio IJmnll. ~!ll. oct. lli1jnl: Souhnl; 20'12.
l111 pu:iq11l:111 p111 ,1 o
Su1,1110 t~P. Cmiln TAM, Frn n1111<lfrn AM, F'orolm M, Mnmynmn WI. Pmcoll111101110 cio tontos
t1lh11111111\11\tl clu 11111 ll{lÔIIIO 11n 11111110 :inll 111'111 fim llllGO:HJM 1\ 00J11. Cltll)llfü:11 20 1i:,IO: 170-00.
S n111lh) ílP, 1 Ul\lhtl M, Cot11l1 TAM, t.11111pü1I VN. FOlllll!l ílltflrt!Oll\111:l li dOth)\1 cio nlllüOÕIIIO
110 11111110 l•11h l11tm w11 111rotmt1no 1\ t1njn. l~ov Chmn Aumn. 20 10;1t t:G11 .n.
111\10, t.ollulo E.
St\ll!lll CtllfílllO: CC'lfl tH,1ílO do nolo li ml11h11çno. 2. ud. Plrnmllh111: Emhrnpn
Cu1"uton: ~:mM.
So11t1t1111111 Jh t @111h o O, Cuupll11n c111h<1111md 111tmnon c:yolu~1 r,w onvlm11111t1111nlly :1us lnl1111l>lo
1111umilll<·11t1u11 ut w,u1nllmdn 11ml e, ,1p-llvn11h wk oyt1h111111. Aor fü:0~1y:11 Gnvlt 011. 20 1.1: 1!l0:0- I7
So11,rn Fl'J, Cu:,ln SCVCJA, Lh1111 CVS, An11hl11m1I 1, Mn111m GJ, Co1vnllm PCF, CurLnmo
or 11t111lco u h)ufn,o 111h1h,lll11111> ,1111 ulr1h111111 du h1ltl0f1I\Hlo 11111h.1 ulluru-pul111t,1h1 tll1h111olldu n
lllfl111111ll1t1 l11h111t1ld111lu11 dtt p11e1loj1l um ph111tlll dht)h.1. Huv 11mn Clu110 Solu, 2Llll0:3~: 127~•0::!,
Sou:11 CrC, Uurnllo HP El11llo d11 tu11lútl 1) tlo:1110 llo 11ll1011t"lnlu 11111 Cllllu1 l11r,1, 110 1111lho
1111111111,n, 0111 pl1111llú dltttlll. l{uV lhll:l Mllhu 801110. ~00(1;0:~lflfi ...ll)~i.
U1lp11d11 f{, 1101t11u111 HW, Whllu JO, tvl11lj11r AO. At.111111 t:olor 111r11110<1 plmlogmphy to, cll1ti,1111h,1no
0111 ly 111-u, 11 m1111 11llw111111 111q11h 01111 ,ntr, h, uu111. Aui lm J. :.rnOti;Ull:OUU ,'f7
Hl11lh111 w, Hlol1111dr10111,, l{1)11l,ul1 0111 .,. Gtllllllll ~e.
Flll:111' 1, 1Jllnlll111 GM, OIQllll H. l:ílllliJllllll'
d l~. 1)11 Vih1ti w, Dti WII L:A, 1,1ll-.t1 l ~, Ot11h1111>, l lt1l11k,1J. Mm,,1 l)M, Pt1n1:it1111.M. H,1111,11111111 in
V, H11y111 ti 11, s,111111 :J l '11111111,11 y 11111111\11111ml. 0 11ldh1u f 1111111111 duvo ll')j1111\)l)l \Ili n çh11n(1h10
pl11111,1 Suhllllll 1, ~!U 10,:\11'/; 1~11\llllli!i,
~,11111,u, I·, '/o, ·1, l'hihi ./11111111 AB, F1rn1tl11lrnlu JF, l{uppo11ll111I V, ,)111111011.: MG. Zh1t1,) t1 nil11J11õ11t,,
1111 d11t1u111pü11l1u 011 1on0111lrn1 lh> 11111110 1111t1lr1t111 GIi fl 1·1110111101. ~UI t:•1:0 17
t:111tlln l~ili l A, Jlu, P, M11111111 Ili', ntuwuu AI<, l 11h111l11 UI. 1"111111 I\K N lh~t{lllll pt\11:vt1th1:1 111
n111011n111yl1hmu1ut 11111111 trr Al1111I YI 1, Adlly11 l fl!, A11,iji1 VI 1, H11uh11111111 N, P111h,1h 11, 1,ul:1l1tt'!illln
li, Glu 1111111 U, tl lt1t1h 11, 11111tu11111 11111 lt11lli111 Nll111111111 A11111 1f1t1 i\111uto1d11111· l.h1uvlu1, "O r,
tJ tlll· 111
t11111 X, l 1111 N. t 1111ot111111t l l, 1Ili) J, 1u1llll1Hll 11IIH1flP11 "'"' 1,11,l!lltl nlhll11111\l l•·hlhllll ll ·1p,1m11,1~\
Op1111 A1111u .1 ~uou.~1 :rn ,1:1
236 Guslavo Castoldi et ai
Sutton MA, Bleeker A, Howard CM, Bekunda M, Grizzetti B, De Vries W, Van Grinsven HJM
Abrol YP, Adhya TK, Billen G, Davidson EA, Dalta A , Diaz R, Erisman JW, Liu XJ, Oenem~
O , Palm C , Raghuram N, Reis S, Scholz RW, Sims T. Westhoek H, Zhang FS. Our Nutrient
World: The challenge lo produce more food and energy wilh less pollution. Edinburgh: Centre
íor Ecology and Hydrology; 2013a.
Sutton MA , Reis S , Riddick SN. Dragosits U, Nemitz E, Theobald MR, Tang YS, Braban
CF. Viena M. Dore AJ, Mitchell RF, Wanless S, Daunt F, Fowler D, Blaekall TO, Milford e,
Fleehard CR. Loubet B, Massad R. Cellier P, Personne E. Coheur PF, Clarisse L, Van Damme
M, Ngadi Y, Clerbaux C, Skj0th CA, Geeis C, Hertel O, Wiehink Kruit RJ, Pinder RW, Bash
JO. Walker JT, Simpson D, Horválh L, Misselbrook TH, Bleeker A, Dentener F, De Vries W.
Towards a elimate-dependent paradigm of ammonia emission and deposition. Philos T Roy
Soe B. 2013b;368:20130166.
Terman GL. Volatilization lasses of nitrogen as ammonia from surfaee-applied fertilizers,

organic amendments, and crop residues. Adv Agron. 1979;31 :189-223.
Thapa R, Chalterjee A, Awale R, Megranahan DA, Daigh A Effeet of enhaneed efficiency

fertilizers on nitrous oxide emissions and crop yields: a meta-analysis. Soil Sei Soe Am J.
2016;80:1121-34.
Thomason WE, Raun WR, Johnson GV. Winter wheat fertilizar nitrogen use effieieney in
grain and forage production systems. J Plant Nutr. 1998;23:1505-16.
Thorup-Kristensen K. Effect of deep and shallow root systems on lhe dynamics of soil inorganic
N during 3-year crop rotations. Plant Soil. 2006;288:233-48.
Thorup-Kristensen K. Are differenees in root growth of nitrogen eatch crops important for
their ability to reduee soil nitrate-N content, and how can this be measured? Plant Soil.
2001 ;230: 185-95.
Thorup-Kristensen K. Root development of nitrogen cateh erops and of a succeeding crop

of broccoli. Aeta Agr Seand B-S P. 1993;43:58-64.
Thorup-Kristensen K, Dresboll DB, Krislensen HL. Crop yield, root growth and nutrienl dynamics
in conventional and lhree organic eropping systems with different leveis of externai inputs
and N re-cyeling through fertility building erops. Europ J Agron. 2012;37:66-82.
Thorup-Kristensen K, Nielsen NE. Modelling and measuring lhe effeet of nitrogen calch crops
on nilrogen supply for suceeeding crops. Plant Soil. 1998;203:79-89.
Thuy NH, Shan Y, Bijay-Singh, Wang K, Cai Z, Yadvinder-Singh, Buresh RJ. Nilrogen supply
ln riee-based cropping syslems as affecled by cropresidue managemenl. J Envíron Qual.
2008;72:514-23.
Torabian S , Farhangl-Abriz S, Denton MD. Do lillage systems lnfluence nllrogen fixatlon in

le gumes? A rev1ew. Soil Till Res . 2019;185:113-121 .
Tremblay N, Wang Z, Bélee C Evaluation of lhe Dualex ror lhe assessmonl or corn nilrogon
status. J Planl Nut. 2007 ,30: 1355-69.
Trenkel ME. Slow- ancJ eonlrolled-rolease ond slabilizod rertlllzors: an oplion ror onhond 119
nutrienl use e fficiency ln agnculluro. Paris. Forhlízor lndustry Assoc1atlon; 2010.
Tnn!>oulrol 1, Rccous S, Bentz 8 , Linôres M, Chéneby D, N1coléHdot B. Biochom1cal qu,ahty

0
oí crop res1dues and cmbon and nilrooen rrnnemllzallon klnolics undor non-hm1ting nitr0<J "
condillons. Soil Sei Soe Arn J. 2000,64 :018-26
·1é,plCtt'> Ci. Solo, JO: M 1-2:18, io l <J

Eficiê ncin de uso do nitrogê nio c m agroccossislcnu,s 237
Trivelin PCO. Utilização do nitrogênio pela cana-de-Açúcar: três casos estudados com o uso
do traçador 15N !lese]. Plraclcaba:Unlversidado de São Paulo; 2000.
Trivelln PCO, Oliveira MW, Vitli AC, Gava GJC, Bendassoll JA. Perdas do nitrogênio da ureia
no sislorna solo-planta em dois ciclos de cana-de-oçúcar. Pesq Agropec Bras. 2002;37:193-201 .
Uniled Stales Environmenlal Protectlon Agency - EPA. Reacllve nllrogen ln lhe Unlled States:
an an~lysis of inputs, flows, consequences, and management opllons - a repari of lhe EPA
science advisory board. Washington: EPA; 2011 .
Urqu,aga CS, libardi PL, Reicl1ardt K, Moraes SO, Victoria RL. Variação do nitrogênio nativo
e do proveniente do fertilizante, em terra roxa estruturada, durante o desenvolvimento de
uma cultura o feijão. Rev Sras Cienc Solo. 1984;8:223-27.
Vargas VP. Sangoi L, Ernani PR, Plcoll GJ, Cantarella H. Maize leaí phytotoxicity and grain
yield are affected by nitrogen source and appllcation method. Agron J. 2015;107:671-9.
Varvel GE, Schepers JS, Francis DD. Ability íor in-season correctlon oí nitrogen deficiency
in com using chlorophyll meters. Soii Sei SocAm J. 1997;61:1233-9.
Veloso MG, Angers DA, Tiecher T, Giacomlni S, Dieckow J, Bayer C. Hlgh carbon slorage ln
a previously degraded subtropical soil under no-tillage wlth legume cover crops. Agr Ecosyst
Environ. 2018:268:15-23.
Vezzani FM, Mielniczuk J. Uma visão sobre qualidade do solo. Rev Bras Cienc Solo.
2009;33:743-55.
Vian AL, Bredemeier C, Turra MA, Glordano CPS, Fochesallo E, Silva JA, Drum MA. Nitrogen
management in wt,eat based on the normallzed dlfference vegetalion lndex (NDVt). Cienc
Rural. 2018;48:1-9.
Vieira FCB, Bayer e, Zanatta JA, Dleckow J, Mlelnlczuk J, He ZL. Carbon management
index based on physlcal rractionatlon of soil organlc matter ln an Acrlsol under long term
no-tlll cropping systems. Soil Till Res. 2007;96: 195-204.
Villalba HAG, Leite JM, Otto R, Trivellln PCO. Fertilizantes nitrogenados: novas tecnologias.
Piracicaba: IPNI; 2014. (Informações Agronomicas, 148).
Wang J, Chadwick DR. Chang Y, Yan X. Global analysls of agricultural soll denllrificalion ln
response to fertilizar nitrogen. Sei Total Envlron. 2018;616-617:908-17.
Weiske A, Benckiser G, Herbert T, Ottow JCG. lnfluence of the nllrlflcatíon lnhibltor

3,4-dlmethylpyrazole phosphate (DMPP) ln comparlson to dicyandlamlde (OCO) on nltrous
oxide emisslons, carbon dloxide nuxes and methane oxldatlon during 3 years of repeated
applicalion ln field experiments. Biai Feri Solls. 2001;34:109-17.
Wetselaar R, Farquhar GD. Nitrogen tosses from tops of plants. Adv Agron. 1980;33:263-302
Wetselaar R, Norman MJT. Recovery of available soil nltrogen by annunl fodder crops at
Kalhorine, Northern Terrilory. Aust J Agrlc Res. 1960;11 :693-704.
Whitehead DC. Nutrient elements in grasslond. Wallingford: CABI Publishlng; 2000.
Whilmore AP. Scluôder JJ. lntorcropping reducos nltrote loachlng from undor flold crops
w1thout loss of yield: éJ rnodolling study. Europ J Agron , 2007;27:81 -8.
Wlslntainor e. Tmnsforrnoç0o do 1ºN-nltrogô11lo 0111 noroocossl~,tonms do Currado opôs

aplicaçao do dossoc;mtos (teso). Gol'1nla: Unlvurslclado Foduml cio Golés; 2017.
Wolf DC. Wagner GH. Carhon 1mnsforrnalions and soil organic matler formation. ln: Sylvia DM,
Hartel PG. Fuhrmann JJ. Zubere; DA, edilors. Principies and applicaUons of soil microbiology.
2rd. ed. New Jarsey: Pe;,:rson Educalion; 2005. p. 285-329.
Wrucl< FJ Behling M. .'-1,nlonio 08/\ Sistemas integrados ern Mato Grosso e Goiás. ln: Alves
FV, Lôura \/A , Ah,1e:1cé'.J i--.C. Sister.ias agronorestais: a agropecuària sustentável. Brasília:
Embrapa Gadc, d~ Corte: 2015
Xu Y, 1\11e L. 81ir~sll RJ Hu3ng J , Cui 1(, Xu 8 , Gong W, P,;r1~1 S. Agronomic performance

of late-seõson rice undar differant till3ge, straw, and nitrogen management. Field Crop Res.
2010;115:79-84 .
Yadvinder-Singh. Bijay-Singh, Timsina J. Crop residue management for nutrient cycling

and improving soil product1vity in rice-based cropping systems in lhe tropics. Adv Agron.
2005;85:269-407.
Yan Y, Wang H, Hamera S, Chen X, Fang R. miR444a has multiple functions in rice nitrate-
signaling palhway. Plant J. 2014;78:44-55.
Yang Z. Willis P, Mueller R. lmpact of band-ratio enhanced awifs image to crop classification
accuracy. ln: Proceedings 17th Pecara: The Future of Land lmaging ... Going Operational;
2008; Denver. Denver: ASPRS; 2008 [acesso 18 nov 2018). Disponível em: <http://www.
asprs.org/a/publications/proceedings/pecora 17/0041 .pdf>.
Yeomans JC, Bremner JM. Denitrification in soil: effects of herbicides. Soil Biai Biachem.
1985;17:447-52.
Zhang Y, Liu J , Um Y, Pei S, Lun X, Chai F. Emissions of nitrous oxide, nitrogen oxides
and ammonia from a maize field in the North China Plain. Almas Environ. 2011;45:2956-61.
Zhu JJ, Liang YL, Tremblay N. Responses of nilrogen status indicators to nilrogen rates and
soil moisture in com (Zea mays L.). Acta Agron Sin. 2011 ;37:1259-65.
Zilli JE, Gianluppi V, Campo RJ , Rouws JRC, Hungria M. Inoculação da soja com
Bradyrhizobium no sulco de semeadura alternativamente à inoculação de sementes. Rev
Bras Cienc Solo. 2010;34:1875-81 .
Zimmer AH, Macedo MCM. Kichel AN, Euclides VPB. lntegrated Agropastoral Production
Systems. ln: Guimarães EP, Sans Scovino JI, Rao IM, Amézquita MC, Amézquita CE, Thomaz
RJ, editors. Agropastoral systems for lhe Tropical Savannas of Latin America. Brasllia: CIAT;
2004. p. 253-90.
Tópicos Ci. Solo, 1O: 14 J-238, 20 19

MAN EJO DO FÓSFORO EM SISTEMAS
tOllE CULTIVO NA REGIÃO DE CERRADO
Djalma Martinhão Gomes de Sousa<II, Rafael de Souza Nunes111

& Thomaz Adolpho Rein 11 J
lnlrodu~ o ........................................................................................................................................... 239

Prálícas de manejo para utilização eficiente de rertilizantes fosfatados ................................................. 239
Reações de rertilizantes fosfatados no solo ............................................................................................ 240
Importância do sistema radicular das plantas ......................................................................................... 248
Interpretação da análise de solo para fins de recomendação de íertilizantes fosíatados ....................... 250
Manejo da adubação fosfatada ............................................................................................................... 254
Fontes de fósforo ................................................................................................................................ 254
Modos de aplicação ............................................................................................................................ 261
Sistemas agrícolas que potencializam o uso eficiente do P e a influência da matéria orgânica
do solo ..................................................................................................................................................... 268
Literatura cilada ....................................................................................................................................... 279
INTRODUÇÃO
A adubação fosfatada é um dos itens de investimento e custeio que mais

onera a prática da agricultura comercial na região do Cerrado. Portanto, é
necessário que se adotem recomendações adequadas de correção, adubação,
manejo do solo e das culturas, visando alta eficiência do uso do fósforo (P),
que depende de uma série de aspectos abordados neste capítulo.
PRÁTICAS DE MANEJO PARA UTILIZAÇÃO

EFICIENTE DE FERTILIZANTES
FOSFATADOS
As condições ambientais e a adoção de práticas agronômicas que

propiciam elevadas produtividades, como uma nutrição equilibrada das
culturas, balanço hídrico favorável e irrigação, controle de pragas e doenças e
o uso das melhores cultivares para cada ambiente, contribuem indiretamente
para o aumento na eficiência de uso do P do fertilizante fosfatado, uma vez
que resulta em maior produção por unidade do nutriente aplicado. No entanto,
11 ' En1h111p:, Ccrnulus. J'lu11nl1inu, DF. E•111uils: Jjul1110.~uu~11~1'rn1hmp.1.hr, rol.11:l.11w11.•~1,1 .-111hrup.1.b1 ,
llioma:, rciuf,! cmhrap,1.hr
240 Djalmn Mmtinhão Gomes de Sousn el ai.
o uso eficiente de fertilizantes fosfatados envolve também a adoção de um

conjunto de boas práticas que influenciam diretamente a disponibilidade de p
no solo e sua utilizaç.ão pelas culturas. Além do manejo adequado do fertilizante
fosfatado, destacam-se a correção da acidez superficial e subsuperficial do
solo, mínimo revolvimento do solo, rotação de culturas, plantas de cobertura,
sistemas integrados de cultivos, dentre outras possibilidades.
REAÇÕES DE FERTILIZANTES
FOSFATADOS NO SOLO
Um dos fatores limitantes para o uso racional de fertilizantes fosfatados é

o conhecimento de suas dinâmicas de reações, governadas por fenômenos de
precipitação e adsorção de fosfato no solo. Essas reações estão relacionadas,
principalmente, com as propriedades físicas, mineralógicas e químicas do
solo e do fertilizante fosfatado.
Os fertilizantes fosfatados mais utilizados na agricultura são de alta
solubilidade em citrato neutro de amônia (CNA) e em água. Destacam-se o
fosfato monocálcico (FMC) como os superfosfatos simples (SFS) e triplo (ST),
os fosfatos monoamônico (MAP) e diamônico (DAP) e alguns fertilizantes
complexos (N, P e K no mesmo grânulo). Esses fertilizantes são geralmente
comercializados na forma granulada o que, além de facilitar sua aplicação na
lavoura, limita a quantidade de solo que entra em contato com o fertilizante,
resultando em menor reação deste com o solo e em regiões com alto teor de
p ao redor do grânulo. O número dessas regiões com alto teor de P no solo,
que é basicamente o mesmo em relação ao número de grânulos do fertilizante
aplicado, dependerá exclusivamente da dose de P aplicada, densidade e
tamanho do grânulo e homogeneidade de incorporação com o solo.
Quando incorporados ao solo, os grânulos de fertilizantes fosfatados
solúveis se dissolvem em menos de 48 horas, se a umidade não for limitante
(Lawton e Vomocil, 1954; Lindsay e Stephenson, 1959a). Durante o processo
de solubilização, os grânulos absorvem água , formando uma solução
saturada com alta concentração de P e outros íons. Neste processo, ocorre
simultaneamente difusão destes fons para fora do grânulo, difusão de água
do solo em direção ao grânulo e reações entre o fertilizante dissolvido e 0
solo. O perfil de distribuição de sais da solução saturada depende do teor
de água inicial do solo, tempo de reação, propriedades do solo, temperatura,
tamanho dos grânulos do fertilizante e natureza química do fertilizante, corno
teor de P, tipo de cátion acompanhante e pH da solução saturada do fertilizante
Tópicos CI Solo, l 0 :l :19-282, 2019

Manejo do fósforo em sistemas de cultivo na região de Cerrndo 24 1
(Lawton e Vomocil, 1954; Lehr et ai., 1959; Lindsay e Stephenson, 1959b;

Khasawneh et ai., 1974, 1979; Sample et ai., 1979; Havlin et ai., 2013).
Após a solubilização do fertilizante fosfatado, o P da solução do solo
recém-formada interage com a fase sólida por meio de reações de adsorção e
precipitação (Bache, 1964; Kamprath, 1977). As reações de precipitação estão
associadas às altas concentrações de P próximo ao grânulo do fertilizante,
enquanto que as reações de adsorção estão associadas ao P que migrou para
maiores distâncias do centro do grânulo do fertilizante fosfatado (Figura 1).
A adsorção de P é chamada adsorção química ou específica, para
diferenciá-la do tipo de adsorção que envolve ligações altamente eletrostáticas.
É uma reação de troca de ligantes, em que oxidrilas ou moléculas de água,
coordenadas com cátions da superfície de minerais, como AI e Fe da superfície
de óxidos, são deslocadas pelo ânion fosfato, formando-se um complexo
de superfície, com ligações de alto grau de covalência. Os constituintes da
fração argila principalmente óxidos-hidróxidos de AI e Fe e caulinita são os
componentes do solo que mais contribuem para a adsorção de P. Desta forma,
a adsorção dependerá principalmente da quantidade de P adicionado ao solo,
da textura e mineralogia da fração argila (Sousa et ai., 2016). De maneira
geral, solos argilosos apresentam maior capacidade de adsorção ou "poder
tampão de fósforo" em relação aos arenosos, isto é, maior capacidade de
manter o teor de P na solução do solo próximo ao teor inicial em resposta
à sua adição, por meio da adubação fosfatada, ou remoção, por meio da
absorção pelas raízes.
A maioria dos autores enfatiza que a retenção de P em solos ácidos
está ligada principalmente a reações de adsorção do P à fase sólida do
solo. Contudo, em solos recentemente fertilizados com fosfatos solúveis
granulados, mesmo em doses pequenas, há reações de precipitação em
tomo dos grânulos em que a concentração de P é muito alta. A ocorrência
Grânulo de SFT
Area de adsorção
Figura 1. Ilustração de equipamento de amostragem para coleta de anéis

concêntricos de solo (0,5 cm entre anéis) e áreas de dissolução de
fertilizantes fosfatados solúveis em água no solo.
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 20 19

242 Oji:llma Marlinh5o Gomes de Sous<1 et ai.
de reações de precipitação do P da solução do solo resulta principalmente

na formação de fosfatos na forma de partfculas àe dimensões coloidais, com
grau de cristalinidade e solubilidade variáveis. A natureza e quantidade destes
compostos dependem de características químicas do solo e do fertilizante
fosfatado adicionõdo (Lindsay e Stephenson, 1959b, 1959c; Lindsay et al.,
1989, Huffman, 1962; Hâvlin etal., 2013).
Devido à grande diferença de solubilidade dos muitos compostos formados
nas reações de precipitação e adsorção dos fertilizantes fosfatados solúveis
com os solos, a eficiência com que estes compostos suprem as plantas
com P é também muito variável, sendo esta uma das principais causas das
diferentes respostas das culturas à adubação observada entre os solos.
A magnitude e extensão da migração de P dissolvido de grânulos de
fertilizantes foram avaliadas por Sousa e Volkweiss (1987a, 1987b, 1987c),
em estudo em laboratório com três solos, relatando-se aqui os resultados de
dois solos (Latossolo Vermelho Distroférrico com 79 % de argila e Argissolo
Vermelho Distrófico com 25 % de argila), e três diferentes tamanhos de
grânulos de superfosfato triplo (ST), 2,00-2,38, 4,00-4,76 e 5,66-6,35 mm de
diâmetro. Nestes trabalhos, a migração do P dissolvido no solo ocorreu, em
sua maior parte, dentro de três semanas após sua incorporação, originando
esferas de solo enriquecido em P com concentração decrescente a partir da
superfície dos grânulos (Figura 2). A distância de migração, ou seja, o raio da
esfera de solo enriquecido em P aumenta com o tamanho dos grânulos de
ST. Assim, aos 121 dias após a incorporação dos grânulos de ST ao Argissolo
Vermelho Distrófico com 25 % de argila, o P dos grânulos de 2,00-2,38,
4,00-4,76 e de 5,66-6,35 mm de diâmetro migrou, respectivamente, até 15,
25 e 30 mm de distância do centro do grânulo, formando, portanto, esferas
de solo ocupado por P com diâmetros de 30, 50 e 60 mm, respectivamente.
Na comparação entre os diferentes solos, observou-se que a migração do
P ocorreu de forma mais pronunciada no solo de textura média em relação
ao solo de textura muito argilosa (Sousa e Volkweiss, 1987a). Para grânulos
de ST com 2,00-2,38 mm (a maioria dos fosfatos solúveis comercializados no
país apresenta grânulos que variam de 0,84 a 3,4 mm de diâmetro), aos 121
dias após a incorporação ao Latossolo com 79 % de argila e Argissolo conl
25 % de argila, o P dos grânulos migrou até 1o e 15 mm, respectivamente.
Essas informações sobre a migração do P dos grânulos de fertilizantes
apresentam grande relevância no entendimento da dinâmica de reaçào do P
no solo, avaliação da disponibilidade pelos diferentes métodos, recomendação
de dosagem e uso do nutriente pela planta. Para exemplificar, considera ndº
grânulos de ST com 2,00-2,38 mm, para obter-se 90 % do rendimento potencial

Ma nejo do fósforo em sistemas de cultivo na regi5o de Cerrado 243
100000
-6-, Diâmetro dos grânulos
~ 10000 ■ 2mm
E a4mm
z 06mm
lO 1000
o
o..
(/)
r."' 100
ã:i
~
(O
~Q)
10
a..
1
0-0,5 0,5-1 ,0 1,0-1,5 1,5-2,0 2,0-2,5 2,5-3,0 3,0-3,5 3,5-4,0
Distância do centro dos grânulos, cm
Figura 2. Fósforo extraível com H2 SO4 0,5 N de um Argissolo Vermelho Distrófico

com 25 % de argila amostrado a distâncias radiais do centro de grânulos
de superfosfato triplo de diferentes tamanhos após 121 dias de reação.
Fonte: Sousa e Volkwelss (1987a).
de algumas culturas em solos virgens do Cerrado com aproximadamente 12 %

e 67 % de argila é necessário aplicar 123 e 376 kg ha-1 de P20 5 (Sousa et ai.,
2016), o que representaria a aplicação de 2.310 e 7.060 grânulos por metro
quadrado, respectivamente (Quadro 1). Calcula-se que, após aplicação do
fertilizante ao solo a lanço e homogeneamente incorporado na camada de
O a 20 cm, 16 % e 15 % do volume dessa camada seja ocupado com P de
grânulos de ST, para o solo com 12,5 % de argila e com 67,5 % de argila,
respectivamente.
Observa-se que o menor raio de migração do P de cada grânulo de
fertilizante no solo com 67,5 % de argila é compensado pela maior dose,
em relação ao solo com 12,5 % de argila, de modo que, ao final, há o
mesmo volume ocupado com P, resultando na mesma disponibilidade para
as plantas e mesmo rendimento relativo. Estes fenômenos são contemplados
pela avaliação da disponibilidade de P pelo método da resina, cujo nlvel
critico é aproximadamente o mesmo independentemente do teor de argila.
Quando o método é o Mehlich-1 , observa-se menor teor de P no solo com
67,5 % de argila, apesar de ter sido aplicada dose multo superior à do solo
com 12,5 % de argila. Isso ocorre porque no processo de extração de P
há reações de readsorção de fosfato na fase sólida e outras que levam à
exaustão da capacidade extratora, que é tanto maior quanto maior o teor
de argila do solo.
Tópicos Ci. Solo, J0:2:1 9-282, 20 19

-i N
·0 - ~
iJ
~
8
rr.
n
(f)
o
p
o
N>
w
'°
r-,:,
00
N Quadro 1. Cálculo do volume de solos com 12,5 % e 67,5 % de argila ocupado com fósforo para obtenção de 90 % da
N
o produtividade potencial das culturas de grãos no Cerrado, para o superfosfato triplo com 46 % de P2 0 5 e grânulos de 'º3
01
1.:::) 2,00-2,38 mm e peso médio de 1 grânulo de 0,0115 g 01

3:
e,
Volume de solo Volume de Volume ocupado ~
P resina Dose de P Quantidade Nºde Raio de na camada

:,
Argila ocupado por solo ocupado =r
01•
inicial recomendada 1 de SFT grânulos migração de 0-20 cm o
um grânulo com P G)
o
% mg dm-3 kg P2 O 5 ha· 1 kg ha· 1 milhão ha· 1
cm cm 3 m3 % 3
('i)
V,
12.5 4 123 266 23,1 1,5 14, 1 326 '16 o..

r.i
67.5 1 376 812 70,6 1,0 4,2 296 15 (f)

o
e:
u,
CJ
' GalaJlos feitos com base no poder Lampão, conforme proposto por Sousa et ai. (2016).
~
~
Manejo do fósforo em sistemas de cultivo na região de Cerrado 245
Vale ressaltar que, na prática, os volumes de solo ocupados por P na

camada arável devem ser menores do que esses calculados, devido à
dificuldade de incorporação uniforme, o que resulta em sobreposição das
regiões de migração do P.
Conforme mencionado, a retenção de P em solos ácidos está ligada
tanto a reações de adsorção do P à fase sólida do solo quanto a reações
de precipitação em torno dos grânulos de fertilizantes.
Sousa e Volkweiss (1987b) avaliaram a extensão da ocorrência das
reações de P com AI, Fe e Ca. Para isso, consideraram-se as camadas
radiais de solo onde havia teores desses elementos extraíveis com
HCI 1 mol L·1 significativamente maiores em relação à camada mais distante
do centro de grânulo de ST com 5,66-6,35 mm de diâmetro. Os aumentos
de P extraível ocorreram até as distâncias de 25 mm no solo com 79 % de
argila e 30 mm no solo com 25 % de argila. Contudo, como os aumentos
de AI, Fe e Ca extraíveis ocorreram até, no máximo, 20 mm de distância
do centro dos grânulos, para os dois solos, possivelmente, as reações de
precipitação do P com AI, Fe e Ca devem predominar até esta distância do
centro dos grânulos de ST. Em distâncias maiores, devem predominar reações
de adsorção de P nos óxidos e argilas. Como é pequena a quantidade de P
que migrou além de 20 mm do centro dos grânulos, conclui-se que a maior
parte do P dos grânulos de ST reage nos solos através do mecanismo de
precipitação com AI, Fe, Ca e, possivelmente, outros metais (Quadro 2).
Para avaliar esse comportamento, Sousa e Volkweiss (1987b) calcularam
a diferença entre os teores de P, AI, Fe e Ca dos anéis situados a 5-1 O,
10-15 e 15-20 mm do centro de grânulos de ST com 5,66-6,35 mm de
diâmetro e a média dos teores desses elementos dos anéis situados a
20-25 25-30 e 30-35 mm, identificado como delta (Li) P, AI, Fe e Ca, de
1
três solos, com 79 %, 25 % e 19 % de argila. Na zona de precipitação,

isto é, até 20 mm de distância dos grânulos, os aumentos de P extraivel
apresentaram estreita relação com os aumentos de AI, Fe, Ca e a soma
destes (Figura 3).
Os coeficientes angulares de regressão indicam que foram mobilizados
0,558, o, 143 e 0,340 molde AI, Fe e Ca, respectivamente, para cada mol
de P. Portanto maior quantidade de precipitados de P ocorreu com AI,
seguido do Ca e em menor proporção com Fe. Os ótimos ajustes com
dados de três solos diferentes em dois tempos de reação com o fertilizante
mostram que AI, Fe e Ca participam da precipitação de P em proporções
semelhantes entre os solos e que a composição dos fosfatos precipitados
não se modifica apreciavelmente entre 21 e 121 dias após a aplicação do
Tó picol> CI. Solo, 10:239 -282, 2019

246 Ojalm.:i Marlinht:io Gomes de Sousa et ai.
Quadro 2. Aumento nos teores de alumínio (AI), ferro (Fe), cálcio (Ca) e fósforo (P)
extraivei s com HCI 'i mo! L·1 em distância:.; radiais do centro dos grânulos
de s uperfosfa to triplo com 5,66-6,35 m m de diâmetro, após 121 dias de
reação com cs dois solos (médias de duas repetições)
Distância do centro ~p
Argila ôAI ôFe ~Ca
dos grânulos
% mm mg cm·3 de solo
79 5-10 2,490 1,540 2,730 4,962
10-15 0,600 0,640 0,670 1,372
15-20 0,200 0,160 0,230 0,274
20-25 0,000 0,020 0,110 0,010
25-30 0,000 0,020 0,000 0,000
30-35 0,000 0,020 0,000 0,000
25 5-10 1,160 0,570 0,770 1,940

10-15 0,550 0,340 0,410 0,950
15-20 0,330 0,230 0,230 0,533
20-25 0,050 0,140 0,080 0,206
25-30 0,000 0,100 0,040 0,029
30-35 0,000 0,000 0,000 0,000
Fonte: adaptado de Sousa e Volkweiss (1987b).
250
Â P Ca y = 1.042x + 3,21
É
u
200
o PAI R2 = 0,98
o ■ P Fe
[ 150
Q)
• P Ca+Al+Fe
lL y = 0,558x + 0,23
õ 100 .i:Y .,.o R2 =0,98
<(
.!)- - y = 0,340x + 1,51
ro
ü 50 - - - O ~---.6. R2 = 0,95
<I Q -i:-------1.r--
-:a.--
y = 0,143x + 1,47
.................... • ••■............ R2 = 0,92
o :..-=r--=----===----r-----r-------,
o 50 100 150 200
ô P, µmol cm-3
Figura 3. Relação entre o aumento nos teores de alumínio, ferro o cálcl~

(A AI, A Fe e A Ca) e o aumento no teor de fósforo (A P) extralvels com HC
1 mol L·1 de anéis concêntricos de solo distantes 5-10 10-15 e 15-20 mm do
centro de grânulos de superfosfato triplo com 5 66-6 35 mm de dlãrnotr~,
1 1 25 ~"
após 21 e 121 dias de reação do fertilizante com os solos com 79 %,
e 19 % de argila.
Fonto: adaptado do Sousa o Volkwolas (1987b).
Tópicos CI. Solo, 10:239-28~. ~019

Manejo do fósforo em sistemas de cultivo na região ele Cerrado 247
ST nos solos. Contudo, é esperado que, com o passar do tempo, o grau

de cristalinidade dos fosfatos precipitados aumente e, em consequência,
diminua a solubilidade. Ainda nesse trabalho avaliando os teores de P e Ca
do resíduo do grânulo de ST com 5,66-6,35 mm de diâmetro, observou-se
que aproximadamente 25 % do P contido inicialmente no grânulo de ST
(Figura 4 J permaneceu no resíduo precipitado com Ca, predominantemente
na forma de fosfato bicálcico dihidratado - CaHP04 .2H 2 0 identificado por
difratometria de raios X (Sousa e Volkweiss, 1987b).
Acredita-se que os compostos de precipitação do P com Ca protegem
esse elemento retardando sua migração da zona do grânulo e reações de
precipitação e adsorção de maior estabilidade, mantendo-o mais disponível
para as plantas. Assim, o sistema plantio direto (SPD), pela ausência de
revolvimento do solo, deve preservar por período de tempo mais longo essas
regiões ricas em P, favorecendo maior eficiência do fertilizante fosfatado.
O sistema de preparo convencional (SPC) do solo, por sua vez, com sucessiva
utilização de arados, grades aradoras e niveladoras, destruindo as zonas
de alta concentração de P e homogeneizando a camada arável, intensifica
o contato com o solo e as reações do P, diminuindo a disponibilidade deste
nutriente para as culturas.
46,7 % de P2 O5
Fosfato monocálcico
Ca(H2 P04 )2.Hp
Fosfato de cálcio
dihidratado
CaHP04 .2H20
25 % do P aplicado
Figura 4. Imagem de grânulos de superfosfato triplo antes ~e. aplicar ~o solo,

e 121 dias após aplicação ao solo, em que ficou precIpItado 25 ¼ do P
aplicado.
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282. 2019

248 Djillm« Mnrlinhiio Gomes de Sousa e l ai.
IMPORTÂNCIA DO SISTEMA RADICULAR

DAS PLANTi\S
O manejo adequado do solo propicia a utilização do P dos fertilizantes

fosfatados de forma mais eficiente pelas culturas. Contudo, conhecer os
mecanismos de suprimento de P pelo solo e absorção pelas plantas nos
fornecem os subsídios necessários para adoção de boas práticas do uso
dos adubos fosfatados.
A passagem do P da solução do solo em contato com a raiz para seu
interior é desenvolvida em duas etapas. A primeira é o transporte do nutriente
até a superfície da raiz, o qual é influenciado diretamente por algumas
propriedades do solo; a segunda é a sua passagem para o interior das
raízes, a qual depende principalmente de características da planta.
A movimentação do P na solução do solo em direção à superfície das
raízes se dá predominantemente por difusão, em resposta ao gradiente de
concentração de P na interface solo-raiz gerado pela absorção radicular. Já o
fluxo de massa, através do qual o P é transportado com a água que se move
em direção às raízes atendendo à demanda transpirativa da planta, devido
aos baixos teores de P na solução do solo, geralmente contribui muito pouco
para o suprimento deste nutriente para as raízes (Barber, 1962). Contudo,
em condições nas quais os teores de P na solução do solo são altos, como
nas regiões próximas aos grânulos de fertilizantes fosfatados solúveis ou
na região do sulco em aplicações localizadas destes fertilizantes, o fluxo de
massa pode se tornar mais importante.
A quantidade de P que chega à superfície da raiz por difusão é diretamente
proporcional ao coeficiente de difusão do elemento no solo, à concentração
de P na solução do solo, ao poder tampão de P. No caso de fluxo de massa,
o P que chega à superfície das raízes é proporcional à concentração de P
na solução do solo e à quantidade de água absorvida pela planta (Barber,
1962; Nye, 1977).
A absorção de P da solução do solo que entra em contato com a superficie
das raízes é determinada pela extensão do sistema radicular, concentração de
p na superficie da raiz e capacidade das ralzes em absorver este nutriente.
Assim, um sistema radicular bem desenvolvido é importante para a utillzaçao
eficiente do P aplicado ao solo, já que o seu baixo coeficiente de difusão no
solo faz com que seu transporte no sentido da superflcie da raiz se dê oni
distâncias muito pequenas. Portanto, em solos que apresentem restrição oo
crescimento das ralzes em decorrência de toxldez de alumlnio e deficiência
Tópicos CI. Solo, 10:239-282, 20 19

Manejo do fósforo em sislemas de cullivo na região de Cerrado 249
de cálcio, práticas como a calagem e, em algumas situações, a gessagem

são imprescindíveis.
O suprimento de P de forma concentrada a apenas parte do sistema
radicular da planta aumenta a absorção deste nutriente na parte suprida,
já que o teor de P na solução do solo é alto nestas zonas adubadas. Isto é
o que ocorre com a adubação localizada na linha de plantio, a lanço sem
incorporação ou mesmo por aplicação a lanço com incorporação de fertilizantes
granulados, que, como visto anteriormente, resulta em no máximo 25 % do
volume de solo da camada de O a 20 cm ocupado com P, para grânulos de ST
com 2,00-2,38 mm e uma dose de 200 kg ha-1 de P20 5 (Sousa e Volkweiss,
1987a). A maior absorção de P na parte do sistema radicular suprida com
o nutriente se deve também a modificações na morfologia das raízes que
aumentam sua taxa de crescimento na parte suprida com P e reduzem o
raio, o que aumenta a área radicular por unidade de massa de raízes e
volume de solo explorado, conforme observado para o milho (Anghinoni e
Barber, 1980). Aumentos em lmax (máximo influxo por unidade de área de
raiz e tempo, mol de P m·2 s·1) e, dependendo da espécie, decréscimo em
Km (concentração de P na solução na qual o influxo é a metade de lmax) têm
também sido apontados como causas da maior absorção de P na parte do
sistema radicular suprida com o nutriente (Edwards e Barber, 1976; Jungk
e Barber, 1974 ).
Quando o solo apresenta deficiência de P, alguns mecanismos são
utilizados pelas plantas em resposta a essa condição para que o suprimento
desse nutriente ocorra de forma adequada (Kochian et ai., 2004; Raghothama
e Karthikeyan, 2005; Lambers et ai. , 2006):
A) Alterações na arquitetura e morfologia das raízes: maior relação raiz/
parte aérea; maior ramificação e densidade; menor raio: mais pelos radiculares;
maior associação com fungos micorrízicos;
B) Aumento na capacidade de absorção de P: maior expressão de
transportadores (proteínas na membrana citoplasmática) de alta afinidade
por P nas raízes (baixo Km), alterando a sua cinética de absorção;
C) Acidificação da rizosfera, exsudação de ácidos/ânions orgânicos,
fosfatases: mecanismos utilizados por espécies de planta como o trigo
sarraceno, colza, nabo forrageiro, tremoço e guandu.
A morfologia do sistema radicular (Figura 5) e parâmetros da cinética de
absorção de p são característicos da espécie ou variedade de planta, embora
também respondam à disponibilidade de P e a outros fatores ambientais. Em
geral para um solo em condições adequadas de fertilidade qulmica, fisica
e biológica, 0 milho apresenta densidade de raízes superior à da soja e do
T ópicos CI Solo, 10:239-282 , 20 19

250 Ojalmíl M ílatinhi'lo Gom es ele Soust1 el '11.
Donsidade de ralzes. cm cm ..J

o 2 3 4
.: >
o
5
E
u
(U
10
"O
:Q
ro
15
~-
"O
e:
.....::,o 20 - -+- Feijão
.... -+-Soja
Q.
25 -+- Milho
30
Figura 5. Densidade de raízes de milho, soja e feijão cultivados em um Latossolo

argiloso com disponibilidade adequada de fósforo em diferentes camadas
de solo.
Fonte: adaptado do SIiva (2007).
feijão. Essas características, a princípio, indicam ser o milho mais aparelhado

para absorver P, em uma mesma condição de solo.
INTERPRETAÇÃO DAANÁLISE DE SOLO

PARA FINS DE RECOMENDAÇÃO DE
FERTILIZANTES FOSFATADOS
Os métodos utilizados para avaliar a disponibilidade de P no solo

nos laboratórios da região do Cerrado são Mehlich-1 e resina. O método
Mehlich-1 consiste na extração do P do solo por uma solução ácida (H 2SOJ
0,0125 mal L·1 + HCI 0,05 mol L·1) e tem como grande vantagem sua extrema
simplicidade. Contudo, a eficiência de extração do p por esse método soíre
grande influência da capacidade tampão de P do solo, razão pela qual, na
interpretação da disponibilidade deste nutriente, são usadas características
que estão relacionadas com esta capacidade tampão, como o teor de
argila ou o valor do P remanescente (Sousa et ai., 2004 ). método da o
resina, por sua vez, consiste na reação de dessorção/solubilização do P do
solo por meio de materiais sintéticos, orgânicos, porosos, constituldos de
esferas sólidas com diâmetro médio menor que 1 mm e estrutura matricial
tridimensional, contendo cargas positivas (resinas trocadoras de ânions) 0
negativas (resinas trocadoras de cátions). No Brasil, são utilizadas juntas
nas análises de solo . Este método não soíre Influência significativa da
capacidade tampão de P do solo.
'I o p lco::, Ci. Solo, 10:239 -28l, ~U19

Manejo do fósforo em sistemas de cullivo na região de Cerrado 25 1
Para avaliação da disponibilidade de P nos solos com a finalidade

de interpretação e recomendação de adubação fosfatada em sistemas
de produção utilizando fontes de elevada solubilidade em água , citrato
neutro de amônia ou ácido cítrico (superfosfatos simples e triplo, MAP,
DAP, termofosfatos), tanto Mehlich-1 quanto resina podem ser utilizados
satisfatoriamente. Em áreas com aplicações recentes de fertilizantes
fosfatados com média solubilidade em citrato neutro de amônia ou ácido
cítrico (fosfatos naturais reativos, fosfatos naturais de origem sedimentar
parcialmente acidulados), estes extratores não são adequados, uma vez
que ambos superestimam a disponibilidade de P ao solubilizar parte do
fertilizante ainda não dissolvida no solo (Sousa et ai. 201 O; Freitas et ai.,
2013). Nestes casos, sugere-se a utilização do extrator Bray 1, cujo
comportamento é muito semelhante ao do Mehlich-1 em solos adubados
com fertilizantes solúveis em água, podendo-se utilizar os mesmos quadros
de interpretação de análise do solo para ambos (Sousa et ai., 201 O).
Contudo, este extrator não é utilizado nos laboratórios comerciais de análise
de solo do Brasil.
Devido à grande influência da capacidade tampão de fósforo do solo
para o extrator Mehlich-1, a interpretação dos teores de P extraível por este
método para culturas anuais é feita em função do teor de argila (Quadro 3).
Os limites de classe estabelecidos para interpretação da análise de solo
correspondem aos seguintes rendimentos potenciais, em percentagem(%):
O a 40, 41 a 60, 61 a 80, 81 a 90, 91 a 100 e >100, interpretados como
Quadro 3. Interpretação da análise de fósforo nos solos do Cerrado pelos

métodos da resina trocadora de íons e Mehlich-1 para culturas anuais em
geral, com base em amostras de solo coletadas na camada de O a 20 cm
P Mehlich-1 (em função do teor de

Classe de Produtividade argila,%)
disponibilidade P resina
potencial
de P ~15 % 16-35 % 36-60 % >60%
% mg P dm·3 de solo
Muito baixa 0-40 0-5 0-6,0 0-5,0 0-3,0 0-2,0
Baixa 41-60 6-8 6, 1-12,0 5, 1-10,0 3, 1-5,0 2, 1-3,0
Média 61 -80 9-14 12,1-18,0 10,1-15,0 5,1-8,0 3,1-4,0
Adequada 81-90 15-20 18,1-25,0 15,1-20,0 8,1-12,0 4 .1-6,0
Alta 91 -100 21-35 25,1-40,0 20,1-35,0 12,1-18,0 6-1-9,0
Muito alta 100 >35 >40,0 >35,0 >18,0 >9,0

Fonte: adaptado de Sousa el ai. (2004).
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 2019

252 Djalmn Martinhão Gomes c.le Sousa et ai.
muito baixo, baixo. médio, adequado, alto e muito alto, respectivamente.

A classe muito alta corresponde a teor de P no solo acima do necessário
para obtenção da máxima produtividade. Os níveis críticos de P representam
teores mínimos adequados no solo, suficientes para obtenção de 80 % a
90 % do rendimento potencial na ausência de aplicação de P naquele ano
agrícola. Em sistema de maior risco, como cultivo de grãos em sequeiro,
sugere-se trabalhar com o limite inferior da classe adequada, ou seja,
80 % do rendimento potencial, de modo que os níveis críticos serão iguais
a 18, 15, 8 e 4 mg dm·3 para os solos com teor de argila ~15, 16 a 35,
36 a 60 e >60 %, respectivamente. Em sistema de menor risco, como
cultivo de grãos irrigado, sugere-se trabalhar com o limite superior da
classe adequada, ou seja, 90 % do rendimento potencial, de modo que
os níveis críticos serão iguais a 25, 20 , 12 e 6 mg dm·3 para os solos
com teor de argila ~15, 16 a 35, 36 a 60 e >60 %, respectivamente. Não
havendo outras limitações de solo, clima e fitossanidade, os rendimentos
potenciais de soja , feijão, milho, arroz e trigo no Cerrado estão ao redor
de 5, 5, 15, 8 e 8 t ha·1 , respectivamente.
A interpretação dos teores de P no solo avaliados pelo método da resina
é pouco influenciada pelo teor de argila, não havendo necessidade, portanto,
de criar classes em razão dessa variável. Desta forma, independentemente do
teor de argila do solo, os níveis críticos são de 15 a 20 mg dm·3 , suficientes
para obtenção de 80 a 90 % do rendimento potencial na ausência de aplicação
de P naquele ano agrícola, recomendados para sistemas de maior ou menor
risco, respectivamente.
Para pastagens, são apresentados quadros semelhantes para interpretação
da análise do solo com base no potencial produtivo de espécies pouco
exigentes, exigentes e muito exigentes (Sousa et ai., 2007).
A partir da interpretação da análise do solo é possível determinar ª
quantidade de P a ser aplicada ao solo para atingir a disponibilidade desejada,
denominada adubação fosfatada corretiva (fosfatagem). Isso pode ser feito por
meio de quadros ou fórmulas, amplamente empregadas na região do cerrado
(Sousa et ai., 2004). Mais recentemente, foi proposto um método de cálculo
da dose de adubação fosfatada corretiva baseado na capacidade tampão de
P no solo (Sousa et ai., 2006), que varia para cada solo e extrator de fósforo.
A capacidade tampão de P do solo pode ser definida como a quantidade
de P 2 0 5 que necessita ser adicionada na forma de fertilizante fosfatado
solúvel para aumentar em 1 mg dm.J a disponibilidade de p na camada de
0
O a 20 cm do solo. Neste caso, o teor de argila é importante tanto parêl_
00
extrator Mehlich-1 como para a resina, uma vez que a capacidade tan1P
Top1cos Ci. Solo. 10:239-282, 20 19

Manejo do fósforo em sistemas de cultivo na regi fio de Cerrado 253
de P do solo aumenta em função do teor de argila. Assim, para determinar

a quantidade de P necessária para se atingir o potencial produtivo de 90 %
deste nutriente (disponibilidade de P adequada), utilizam-se as equações
abaixo para o extrator de Mehlich-1 e resina:
Fónnula 1: Método de Mehlich-1, 90 % da produtividade potencial das culturas
Dose de fósforo (kg ha- 1 de P2 0 5 ) =
[(32 - 0,4 X argila%) - Teor atual de fósforo] X (2.43 X eº· ª ª% )

0483 1911
Fórmula 2: Método da resina, 90 % da produtividade potencial das culturas
Dose de fósforo (kg ha- 1 de P2 0 5 ) =

(21 - Teor atual de fósforo) x ( 4,6 + 0,21 x argila % )
A partir da Fórmula 2, é possível gerar uma matriz de recomendação da

adubação fosfatada corretiva para solos de diferentes texturas com diferentes
teores de P inicial, avaliados pela resina, buscando 90 % do potencial produtivo
das culturas de grãos no Cerrado (Figura 6). O teor de P nessa condição será
de 21 mg dm·3 , independentemente da textura, e o volume de solo ocupado
-Aren. - Média - Argll. - M. Argil.

400
360
320
" ~
r"'IIII
~
Volume
ocupado:
15 %
"Ili
ro
.e 280
......
f"",,
"' " "'Ili
o
Cl
.:,;:.
~
240
" ......
"""" r" ....

. . r---..
a.."' 200
QJ
" """" lo.... "' ~ ~ ..
"O
QJ
160 -i-,...
...... ~
r-.... ~ ..
-
(/)
120 """"'
'-
o -r--.. r--..
" r-- r---"'.....
i"""o
o t-- ,__ r-,.., lilii..
""""'
-
i-.
80 ....
" ..... "' ......~Ili......
~
r--..
40
~ ....
~
i---::
o
O 1 2 3 4 5 6 7 8 9 1011121314 151617181920 21
P Resina inicial, mg dm.J
Figura 6. Recomendação de fertilizante fosfatado na adubação corretiva para

potencial produtivo das culturas de 90 % em função do teor de P do solo
avaliado pelo método da resina, para solos de textura arenosa, média,
argilosa e muito argilosa.
Tópicos Ci. Solo, JO:i39-282, 20 1')

254 Djalma Martinhflo Gomes de Sousa et ai.
com P, segundo as informações contidas no quadro 1, será em média de

15 %, considerando a camada de 0-20 cm do solo. Portanto, esse volume
de solo com a presença de P saLisfaz culturas como milho, soja, trigo, dentre
outras. Caso os teores de P inicial pelo mélodo da resina fossem zero, as
dose5 de P a serem aplicadas para alcançar o objetivo seriam: 126, 189,
294 e 380 kg de P 20 5 lla-~ para solos de textura arenosa, média, argilosa e
muito argilosa, respectivamente.
A adubação de manutenção visa manter o teor de P no solo nos níveis
adequados (Quadro 3) e, portanto, repor o que está sendo exportado pelas
culturas, bem como possíveis perdas de disponibilidade de P pela gradual
conversão para formas de menor solubilidade no solo ou remoção da área
por erosão. Desta forma, as doses devem ser calculadas para atender a
diferentes potenciais produtivos das culturas, nos diferentes sistemas. Assim,
por exemplo, em solo com nível de P adequado e ótimas condições químicas,
físicas e biológicas, 60 kg ha-1 de P20 5 são suficientes para se produzir 4 t ha-1
de soja ou 12 t ha· 1 de milho, aumentando a manutenção proporcionalmente
para casos de maiores produtividades. No cálculo da reposição daquilo que foi
exportado pelas culturas, recomenda-se utilização de literatura atualizada ou,
preferencialmente, enviar os grãos ou parte colhida da cultura para análise.
MANEJO DAADUBAÇÃO FOSFATADA
Após a correta definição da dose de fertilizante fosfatado necessária para

elevar a disponibilidade de P a níveis adequados, aumentando o potencial
produtivo da área, ou para mantê-la ao longo do tempo, por reposições
periódicas das quantidades exportadas nas colheitas, é importante que este
fertilizante seja aplicado na fonte e modo adequados, garantindo sua máxima
eficiência no sistema.
Fontes de fósforo
Entre os macronutrientes primários (N, P e K), o p é O que apresenta a

maior variação quanto a tipos de fertilizantes disponíveis no mercado. Esses
produtos podem ser classificados quanto às solubilidades em água, citrato
neutro de amônia (CNA) e ácido cltrico (AC), analisados conforme prevê a
legislação brasileira. Conhecendo-se o produto e suas solubilidades, pode-se,
de maneira geral, prever sua eficiência agronômica, ou seja, sua capacidade
de fornecimento de P para as culturas e a melhor forma de utilização.
Tó picos Ci. Solo, JU·239-282, 201<J

Manejo do fósforo em sisleméls ele cultivo na região ele Cerrado 255
Os superfosfatos simples e triplo, MAP e DAP e alguns fertilizantes

complexos (N, P e K no mesmo grânulo) apresentam mais de 90 % do P
total solúvel em CNA, alta solubilidade em água, dissolvem-se rapidamente no
solo e são praticamente equivalentes quanto à capacidade de fornecimento
de P para as plantas. São utilizados principalmente na forma de grãos,
com a finalidade de diminuir o volume de solo com o qual reagem, além de
facilitar o manuseio e a aplicação. São produtos de reconhecida e elevada
eficiência agronômica, para qualquer condição de solo e cultura no Cerrado
e correspondem a mais de 90 % do P2 0 5 utilizado na agricultura brasileira.
Os termofosfatos e produtos à base de fosfato bicálcico são insolúveis em
água, mas apresentam mais de 90 % do P total solúvel em AC ou em CNA
e, quando aplicados na forma finamente moída, dissolvem-se rapidamente no
solo, apresentando eficiência agronômica equivalente aos fosfatos solúveis
em água. A granulação de produtos de baixa solubilidade em água resulta em
dissolução mais lenta no solo e redução na eficiência agronômica no ano da
aplicação, comparando-se à forma finamente moída. A aração e a gradagem
homogeneíza com o solo a fração não dissolvida dos grânulos aplicados no
cultivo anterior, aumentando o efeito residual no ano subsequente, em relação
à ausência de preparo do solo. De maneira geral, para serem eficientemente
utilizados na forma granulada, os fertilizantes solúveis em CNA ou AC devem
apresentar solubilidade em água de no mínimo 60 %. No SPD já estabelecido,
esses fertilizantes devem ser utilizados na adubação de manutenção apenas
em áreas com disponibilidade de P adequada e, preferencialmente, a lanço.
Adicionalmente ao fornecimento de P, o termofosfato magnesiano fundido,
apresenta efeito corretivo da acidez, quando utilizado em dose única elevada
ou anualmente em doses menores, e é fonte de magnésio e silício.
Os fosfatos naturais brasileiros (Araxá , Patos de Minas, Catalão e
outros) são insolúveis em água e apresentam baixa solubilidade em AC,
sendo sua dissolução no solo muito lenta, principalmente em condições
de acidez corrigida para culturas anuais, com pH em água ao redor de
6,0. Consequentemente, conforme demonstram Goedert e Lobato (1984 ), a
eficiência agronômica dos fosfatos naturais brasileiros é muito baixa, sendo,
no máximo, 20 % para culturas anuais, em relação aos fosfatos solúveis
em água, nos primeiros anos após a aplicação. Para as pastagens, com
espécies tolerantes à acidez, em solos mais ácidos, a eficiência também é
muito baixa no primeiro ano, evoluindo em geral para 35 a 80 % nos anos
subsequentes, em relação aos fosfatos solúveis (Goedert e Lobato, 1984 ).
Os fosfatos naturais sedimentares de alta reatividade (FNR), como Carolina
do Norte, Gafsa, Bayóvar, Argélia, Daoui, Arad, e outros, são insolúveis em
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 20 19

256 Djalma Mílrlinhflo Gomes de Sousa el ai.
água e apresentam média solubilidade em AC. No passado, os FNR foram

importados e comerc1alizados no Brasil na forma finamente moída, sendo
aqueles de maio!" solubilidade apresentaram eficiência agronômica similar a
dos fosfatos solúveis em água já no ano da aplicação, para culturas anuais
com aplicação a lanço e incorporado em solos com pH em água inferior
a 6,0. No entanto, atualmente, os FNR são comercializados na forma não
moída (farelada), o que facilita a aplicação, mas resulta em menor eficiência
agronômica para culturas anuais nos primeiros anos (Figura 7).
De modo geral, a baixa eficiência inicial dos FNR em relação às fontes
solúveis em água é compensada por um maior efeito residual nos anos
subsequentes, de modo que, no longo prazo, o rendimento acumulado de
grãos é semelhante, podendo-se considerar que todo o FNR é solubilizado
(Figura 7). No entanto, um período muito longo para solubilização e,
consequentemente, elevação da disponibilidade de P no solo com a adubação
fosfatada corretiva em sistemas de produção de grãos pode não ser o ideal,
sendo necessária a escolha de fontes que permitam que esse processo
ocorra em período mais curto.
Uma forma de prever o comportamento de um FNR no solo é por meio
dos valores de solubilidade em AC, CNA ou ácido fórmico, em função
da boa relação entre os teores de P solúvel por estes extratores e a
eficiência agronômica relativa nos três primeiros anos, conforme observado
por Sousa et ai. (2009). Segundo esses autores, FNR comerciais (não
moídos) com solubilidade do P2 Q5 total em AC e ácido fórmico de amostras
160 . o Arad o A rgeT1a ,. e Narte •Gafsa

~
0
140 .
ro
(.)
.E 120 .
-
n
1
-,_ -
•-n
1
,o 1 -
100 .
-~
~
e
e 50 ·---
- r
i--
Ol
ro 1
ro 60
·13
e
•fll
40 . 1 1 1
·n
i;::: 20 1
w
o 1
2 ' 3 4
1
5
1
1
6
1
1 no 6
Cultivas
Figura 7. Índice de eficiência agronômica de fontes de fósforo om relação ~o

superfosfato triplo, avaliados em seis cultlvos sucessivos com a soja, npos
a aplicação de 240 kg P20 ri ha·•, a lanço Incorporado antes do prlmolrO
cultivo em sistema de preparo convencional.
Fonto: adaptado do Sousa ot ai. (2009).
Tópicos Ci. Solo, 10·239-282, 201 9

previamente moídas (0,075 mm) acima de 40 e 70 %, respectivamente,

resultando numa eficiência agronômica média nos três primeiros anos de,
no mínimo, 95 %, podem ser utilizados em substituição às fontes solúveis
na adubação fosfatada corretiva, aplicados a lanço com incorporação. Para
fontes com solubilidades inferiores a estas, o uso deve estar condicionado
à competitividade dos preços por unidade de p O 5 com os fertilizantes
solúveis tradicionalmente utilizados. Para pastage;s, esses fosfatos de alta
reatividade têm apresentado eficiência agronômica inicial superior à obtida
com culturas anuais, com respostas satisfatórias mesmo com as fontes de
menor solubilidade.
Fica evidente que, para a adequada avaliação de eficiência agronômica e
retomo econômico do uso de fontes de P de baixa solubilidade, como os FNR,
devem ser conduzidos estudos de longo prazo. Neste sentido, para avaliação
da possibilidade de utilizar o FNR como fonte de P na adubação corretiva,
um Latossolo Vermelho argiloso com teor inicial de P muito baixo (menos de
1 mg dm·3 de P extraído por Mehlich-1) foi cultivado por 16 anos com soja
e milho sob SPD, com milheto como planta de cobertura. Antes do primeiro
cultivo, 240 kg ha-1 de P20 5 na forma de FNR ou ST foram aplicados a lanço
e incorporados com grade aradora, tendo como referência o tratamento
sem adubação corretiva. Nas três condições (sem correção, correção com
ST e FNR), a adubação de manutenção foi feita com aplicação anual de
80 kg ha-1 de P 0 no sulco de plantio, tendo como fonte o ST. Na figura 8,
2 5
são apresentados os resultados da produtividade de grãos de soja e milho
para as três alternativas de adubação nos sete primeiros cultivas, uma vez
que nos demais cultivas as produtividades foram semelhantes. Observa-se
que a correção com FNR só apresentou produtividade de grãos inferior ao
ST no primeiro cultivo, sendo igual ou superior nos seis cultivas seguintes.
As produtividades de grãos acumuladas para os sete anos foram 32,3,
36,2 e 37,0 t ha·1 de grãos de soja e de milho para o tratamento sem
correção, correção com ST e FNR, respectivamente.
Para quantificação do retorno econômico, foi considerado como
R$ 4,00 e R$ 3,50 o custo do kg de P2 0 5 do ST e FNR, respectivamente,
e R$ 55,00 e R$ 20,00 o preço do saco de soja e milho, respectivamente.
A margem bruta foi calculada a partir do ganho de produtividade de soja
e milho devido à adubação corretiva, depois de descontado do tratamento
sem adubação corretiva, multiplicado pelo valor do saco de soja e milho,
retirando-se, então, o custo da adubação fosfatada corretiva. No perlodo
de sete anos, quando foi utilizado o ST na adubação corretiva, a margem
bruta foi de R$ 1.986, 12, enquanto que com o FNR esse valor foi de
R$ 2.645,63. Com isso, fica evidente a possibilidade de utilização do FNR
Tópicos CI. Solo, 10:239-282. 2019

258 Ojalma Martinhão Gomes de Sousa et ai.
12
asem oduboção corretiva
e Corretiva com SFT
10 - □ Corrcllva c-.om FNR
1 8
fl)
"O
~ 6
i::,
-g.... 4
CL
o
1 2 3 4 5 6 7
Cultivas
Figura 8. Produtividade de soja (cultivos 1 a 3, 5 e 7) e milho (cultivos 4 e 6)

em Latossolo Vermelho argiloso com teor inicial de fósforo de 1 mg dm-l
de P (Mehlich-1), recebendo aplicações anuais de 80 kg ha·1 de P20 5 no
sulco de plantio na forma de superfosfato triplo em sistema plantio direto,
em tratamentos sem adubação corretiva de fósforo e corrigidos com
240 kg ha·1 de P2 0 5 na forma de superfosfato triplo e fosfato natural reativo,
aplicados a lanço e incorporados antes do primeiro cultivo.
Fonte: Sousa (dados não publicados).
como fonte de P para adubação corretiva, com uma relação beneficio/

custo (B/C), que relaciona os ganhos financeiros com cada real investido
na tecnologia, de 3:1, enquanto que para o ST essa relação foi 2:1.
Para a adubação fosfatada de manutenção, o uso do FNR deve estar
condicionado a estratégias que favoreçam a sua solubilização. A aplicação
desses produtos no sulco de semeadura resulta em significativa redução
na eficiência agronômica inicial, pois a dissolução de produtos de baixa
solubilidade depende de maior contato com o solo, fato que ocorre na
aplicação a lanço, especialmente com incorporação. Por sua vez, o preparo
do solo, homogeneizando o produto aplicado no sulco de semeadura no
cultivo anterior, favorece seu uso nos anos subsequentes. Desse modo, a
utilização do FNR no SPD no sulco de semeadura ou a lanço na superfície
pode ser recomendada na adubação de manutenção apenas para áreas já
com elevada disponibilidade de P, acima de 90 % do potencial produtivo.
Neste sentido, para avaliação da melhor estratégia de utilização do FNR
na adubação de manutenção no SPD, um Latossolo Vermelho argiloso com
disponibilidade inicial de P muito baixa (menos de 1 mg dm-:I de p extraído
por Mehlich-1) íoi cultivado por 12 anos com soja e milho sob SPD. com
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 20 19

Mnnejo do fósforo em sistemas de cultivo nn regiiio de Cerrndo 259
milhelo como planta de cobertura. Antes do primeiro cultivo, 240 kg ha-1 de

P20 ,, na forma de ST foram aplicados a lanço e incorporados com grade
aradora, atingindo-se o teor de 9 mg dm·3 de P, extraído por Mehlich-1,
considerado adequado (Quadro 3). A adubação anual de manutenção
foi feita com 80 kg ha- 1 de P2 0 5 na forma de FNR, aplicados a lanço na
superfície no plantio da cultura de principal, no sulco de semeadura da
cultura principal, ou no sulco de semeadura do milheto, cultivado cerca
de seis meses antes, como planta de cobertura. O ST aplicado no sulco
de semeadura da cultura principal foi tomado por referência. Na figura 9,
são apresentados os resultados da produtividade de grãos de soja e milho
para as quatro estratégias de adubação de manutenção.
Durante os 12 anos de cultivas, foram produzidos 79,3 t ha-1 de grãos
de soja e de milho no tratamento referência, com ST aplicado anualmente
no sulco de plantio da cultura de verão. Com aplicação do FNR no plantio
da cultura de verão, obteve-se 74,7 e 76,3 t ha·1 de grãos, para aplicação
no sulco de semeadura ou a lanço na superfície, respectivamente, enquanto
para a aplicação antecipada de FNR, no sulco de plantio do milheto,
semeando-se a soja e o milho sem o fertilizante fosfatado, a produtividade
foi de 79,2 t ha-1 (Figura 9). Considerado como R$ 4,00 e R$ 3,50 o custo do
kg de P2O5 do ST e FNR, respectivamente, e R$ 55,00 e R$ 20,00 o preço
do saco de soja e milho, respectivamente, a aplicação do FNR no sulco
14 ■ SFT sulco de plantio da cultura

o FNR lanço no plantio da cultura
12 o FNR sulco de plantio da cultura
í □ FNR antecipado no sulco do mflheto
~ 10
-
.gro 8
-e
:~ 6
e
5
4 .
1
o.
2 -
o•
r r 1
1 2 3 4 5 ' 6 7 8 9 10 11 12
Cultivo
Figura 9. Produtividade de soja (cultivos 1 a 3, 5, 7, 9 e 11) e milho (cultivos

41 6, a, 1o, 12) no sistema plantio direto em Latossolo Vermelho argiloso
com teor Inicial de fósforo de 9 mg dm·3 de P (Mehllch-1 ), recebendo
aplicações anuais do 80 kg ha· 1 de P2 0 5 em diferentes estratégias de
adubação de manutenção.
Fonto: Sousa (dados 1100 publicados).
Tópicui. Ci Solo, 10:2:i'J-282, 2019

260 Ojalm.:i Martinh5o Go mes de Sousa el ai.
de plantio da soja e do milho gerou uma perda de receita de R$ 2.296,00

em relação ao ST, enquanto que a aplicação a lanço gerou uma perda
de receita de R$ 1.052,00. Nestas duas condições, o custo da unidade
de P 20 5 do FNR teria que ser R$1, 1O e R$2,40, para igualar a receita em
relação ao superfosfato triplo. Por outro lado, a aplicação antecipada do
FNR, no sulco do milheto, gerou um ganho na receita de R$ 553,00 em
relação ao ST, isso porque o custo da unidade de P 2 0 5 do FNR foi 12,5 %
mais barata que a do ST.
Percebe-se que, para a adubação de manutenção, em consequência da
menor eficiência agronômica do FNR, sua utilização não é recomendada
quando aplicado no momento do plantio da cultura principal, mesmo em
áreas com disponibilidade adequada, ou seja, entre 80 e 90 % do potencial
produtivo (Quadro 3). Entretanto, quando a disponibilidade de P no solo
estiver ainda mais elevada ou se aplicado antecipadamente no cultivo da
planta de cobertura, a eficiência do FNR poderá ser melhorada. No primeiro
caso, que se refere a solos com disponibilidade alta e principalmente muito
alta de P, a baixa eficiência inicial do FNR aplicado no sulco ou a lanço no
SPD praticamente não comprometeria o rendimento das culturas, plenamente
supridas através da reserva de P do solo. Com a sua solubilização nos anos
subsequentes, a utilização do FNR, aplicado anualmente em doses de P
próximas às quantidades exportadas pelas culturas, permitiria a manutenção
do status de P no solo, com resultados semelhantes em relação à adubação
de manutenção com fosfatos solúveis em água aplicados nas mesmas
doses. De qualquer modo, mesmo adotando uma estratégia que favoreça
a solubilização e uso do P, como a aplicação antecipada, a viabilidade
econômica do uso do FNR estará condicionada ao preço da unidade de
P 20 5 , uma vez que, em preços idênticos da unidade de P20 5 , o ST é mais
vantajoso, pois é comercializado em grânulos, o que facilita seu manejo
no plantio, enquanto que os FNR são farelados.
Um aspecto que deve ser considerado na utilização dos fosfatos reativos
é a análise de P no solo. No primeiro ano, após a aplicação desses produtos,
o extrator Mehlich-1 e resina, utilizado na maioria dos laboratórios da região,
superestimam a disponibilidade de P, pois solubilizam parte do fertilizante
ainda não dissolvido no solo, resultando em teores mais altos. Esse problema
desaparece quando se completa a dissolução, o que ocorre já a partir do
segundo ou terceiro ano após a aplicação desses produtos, a lanço coni
incorporação. Com os fosfatos naturais brasileiros, de baixa reatividade,
e fosfatos parcialmente solubilizados produzidos a partir de concentrados
fosfáticos nacionais, esse problema persiste por muitos anos com rol ação
ao extrator Mehlicli-1, principalmente quando foram utilizadas doses de
Tó picús Ci. Solo. 10:239-282, 201 9

P elevadas (Sousa ol oi. , 200'1 . 20·1O). E11trotu11lo, ú pcmnlvol tor I11wI
avaliélçt,o da dlsponlbllldnde d0 P cio solo qurn1<lo so ullll1.n npllcuçl\o rn1unl
do FNR ompregondo-so o oxtrntor Bmy-·1, cujo c11pocldmlo elo oxtrnçflo do
P de solos adubados com fosrotos solúvols 0 111 (1gun ú ::;u111ollrn11lo "º (lo
Mehlich•·I. Desta formo, pode-se utlllzar os rnosmos quntlros cio lnlorprolnçl1o
de c1nólise do solo do Mel11icll-·1 (Quadro 3) para os clodos do P oxlmldn
pelo método Bray-·1 (Sousa el ai., 20·10). Contuclo, corno o rnólodo IJroy.. ·I
não ó adotado nos laboratórios comerciais do 1.:1 núlls0 do solo 110 13m811.
deve-se valer ainda mais do histórico das i1reas para a lntorprolnçOo clm1
análises de P em solo adubado corn FNR
Modos de aplicação
Uma das opções para aumentar a eílclêncla dos rertlllzanlos fosfatoclos ó

aplicá-los de modo adequado ao solo. Na 0scoll10 dessa pnMlco, clovo111-su
avaliar diversos fatores , dentre eles solo, fonte o doso do P, ospóclo
cultivada, sistema de preparo e clima. O fator operaclonol, no quo so
refere à agilidade da adubaç~,o e plantio, também lnílu0ncl0 o tornodn cio
decisão. As formas mais utilizadas para adicionar P oo solo s~lo: o lonço
na superflcle, com ou sem incorporaç:tlo; no sulco ele plantio; orn covo: u
em faixas. Para culturas anuais, a rorrna rnElls utlllzocla ó n apllcuçílo 110
sulco de plantio.
Em geral, para adubações de correçflo cio solo com dlsponlblllclm.lo do
P muito baixa, situaçao em que doses suporloros o 100 kg hrr' do P.,O11
são necessárias, a apllcaçOo a lanço com lncorporoçõo promovo ucu~so
de uma fração maior do sistema radicular oo furtlllzonte dlluldo no conmdu
arável do solo, resultando em maior produtividade dos culturas (Qum.lro ,1) 1
ao contrário do que ocorre com a apllcaçilo na llnha do plontlo, um quo

apenas uma pequena rraç~ao das rnlzes (2,8 %) tom acosso oo forllllzw1to
aplicado. Por outro lado, em doses monoros quo ·100 l<a lur' do P.,Ou, u
aplicação do rertllizante fosfataclo solúvel no sulco poclo ro~ultur um mnlor
rendimento de grãos (Quadro 4), posslvolrnonto por mlnlmllW' o contuto
dessas pequenas doses do f0rtlllza11t0 com o solo, rnm; prl11clpul111011to
permitir maior concentroçõo do P no zona do cro~cl111011to rodlculur h1lcl 1I.
No passado, a pri11ic□ do adulJuçao corrutlvo {u lui1ço corn l11corpoI oçllo)
em solos argilosos de Cermclo foi rnullo conlm1tmlo, prusurnlnclo-uu quo, uo
reagir com essas solos, com olovmk1cnpoclcloclo do ml~ur\~ílo cln ro:1lnto~1.
o p □d íclonmJo 80 tornado lndlspo11lvol porn llll pln11las. Arnocllt11v 1-t10 qu1..
sorlarn nocessúrlns doseo rnullo olovodmi do P prn u ulcu11~1:.u· u I11u:.H11~1
262 Djalma Mnrtinháo Gomes de Sousa et ai.
Quadro 4. Produt iv idade de soja em Latossolo argiloso, com teor de fósforo

e>ctraí vel muito baixo, no qual se aplicaram doses de fósforo como
supe1i osfato trir,ilo, a lanço incorporado e no sulco de plantio, no sistema
de pre paro convencional
Aplicação no Sulco Aplicação a Lanço

Dose de P Volume Volume
Produtividade Produtividade
ocupado ocupado
kg ha·1 de P20 5
t ha·1 % t ha-1 %
o 0,20 0,20
50 1,40 2,8 1,20 2,8
100 1,75 2,8 1,80 3,9
150 1,85 2,8 2,40 5,9
300 3,60 12
resposta que se obteria com pequenas doses de adubação no sulco.

No entanto, isso não é o que ocorre. Conforme visto anteriormente, a
granulação do superfosfato triplo pode ser considerada uma forma de
localização do fertilizante, mesmo para aplicações a lanço e incorporadas,
possibilitando às raízes acesso a pontos no solo muito ricos em P em parte
do volume do solo. Com a aplicação no sulco, além do efeito da granulação,
tem-se ainda uma redução do volume de solo fertilizado com a sobreposição
das esferas de solo enriquecidas em P ao redor de cada grânulo.
Yost et ai. (1979) avaliaram o comportamento da cultura do milho em
resposta ao modo de aplicação de 160 kg ha-1 de P20 5 tendo como fonte 0
superfosfato simples (Quadro 5). As produtividades de grãos milho foram de
5,2 e 3,8 t ha·1 , para aplicação do fertilizante fosfatado a lanço incorporado
e no sulco, respectivamente. A mesma dose foi ainda utilizada combinando
os dois modos de aplicação, ou seja, metade a lanço incorporada e metade
1
no sulco de plantio, obtendo-se produtividade intermediária, de 4,5 t ha· de
grãos de milho.
Diversos trabalhos têm sido desenvolvidos nas últimas duas décadas
na região do Cerrado, tanto em áreas experimentais, quanto em fazendas,
buscando-se avaliar o efeito de longo prazo do modo de aplicação do
fertilizante fosfatado na produtividade de grãos de culturas anuais.
A habilidade das culturas em utilizar o P aplicado anualmente na superfície
do solo no SPD em área com disponibilidade inicial de p muito baixa {menos
de 1,0 mg dm·l de P extraido por Mehlich-1) pode ser verificada em ensaio
0 10
conduzido por 18 anos com as culturas da soja 0 milho em Latoss
Tópico:. CI Solo, 10·239-282, 2019

Quadro 5. Produtividade de milho em Latossolo argiloso, com teor de fósforo

extraível mui!o baixo, no qual se aplicou 160 kg ha·1 de P2 0 5 como
superfosfato simples, a lanço incorporado e no sulco de plantio, no sistema
de preparo convencional
Fósforo aplicado
Produtividade de milho - t ha· 1
Lanço Sulco
o 160 3,8
160 o 5,2
80 80 4,6
Fonte: Yost et ai. (1979).
Vermelho argiloso (Figura 1O). A resposta inicial à aplicação de P na dose de

80 kg ha-1 ano·1 de P20 5 a lanço na superfície do solo foi inferior em relação
à aplicação no sulco de plantio. No entanto, esse fato ocorreu apenas para
o primeiro ano de cultivo, mesmo com a dose total acumulada necessária
para a correção (aproximadamente 240 kg/ha de P20 5 neste solo) ter sido
atingida apenas após o terceiro cultivo. Já a partir do segundo cultivo, as
produtividades de soja e milho foram semelhantes para aplicações a lanço
e no sulco, reforçando a ideia da elevada plasticidade do sistema radicular
14
• P lanço
12 o P sulco
í
~10'.
iro 8
-e
:~ 6
"5
e
a..
4
.
líl ~2
2
o -, 1 1
4 '5
7 1
1 3 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Cultivas
Figura 10. Produtividade de soja (cultivas 1 a 3, 5, 7, 9, 11, 13, 15 e 17) e milho

(cultivos 4, 6, 8, 10, 12, 14, 16 e 18) no sistema plantio direto em Latossolo
Vermelho argiloso com teor inicial de fósforo muito baixo, recebendo
aplicações anuais de 80 kg ha·• de P2 0 5 a lanço na superflcle do solo e
no sulco de plantio na forma de superfosfato triplo (as produtividades
médias do tratamento sem fósforo foram de 0,30 t ha· 1 e 0,52 t ha·• para
as culturas de soja e milho, respectivamente, no perlodo de 18 anos).
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 20 19

264 Djalma Martinhão Gomes d e Sousa el ai.
das culturas e pequena movimentação do P para camadas inferiores, fato

o bservado em avaliação feita após o oitavo cultivo da área (Figura 11).
Em um período de 18 anos, as produtividades acumuladas de soja e milho
foram de 128 e 126 t ha- 1 para aplicações a lanço na superfície do solo e
no sulco de plantio, respectivamente, no SPD.
Observou-se maior estratificação do P quando o fertilizante foi aplicado
anualmente a lanço, em comparação ao sulco, ambos no SPD (Figura 11).
No entanto, ao comparar com a testemunha, que não recebeu adubação
fosfatada, percebe-se que nos dois casos houve redistribuição vertical do
P aplicado, mais pronunciada até 5 cm de profundidade com a aplicação a
lanço na superfície do solo, enquanto com a adubação no sulco de plantio,
em que o fertilizante é depositado a aproximadamente 5 cm da superfície, a
redistribuição atingiu 1Ocm de profundidade. Essa redistribuição do P no solo
em profundidade quando o adubo fosfatado solúvel foi aplicado na superficie
do solo pode ser devido à operação de plantio anual das culturas principais e
plantas de cobertura, em que a plantadeira revolve a região em que a semente
é depositada, como também à reciclagem de P absorvido pelas raízes da
camada fertilizada e translocado para as raízes crescendo em profundidade.
P Mehlich-1 , mg dm-3
O 10 20 30 O 10 20 30
0 4 - - - - -- - ~ - - - -+------'--- - - - - -
5 1.l...._.-:ai:;::::::::;;;-----
10
Após 8° Após 16°
15
...... semP
20 ....,_Planço
~ 25 -+-P sulco
_gnJ 30
-o Matéria orgânica, g kg- 1
-g o~
~
15 -_ _._
25 ___._
35_ _ 45
~
15 25
+---....1-_ 35_ __45
__._
e
a.. 5
10
15 Após 8° Após 16°
20
25
30
Figura 11. Distribuição do fósforo extraível (Mehlich-1) 8 matéria orgânica (W~lkl~~

Black), no perfil de um Latossolo Vennelho argiloso após o oitavo e doei~
5
sexto cultivo sem adubação fosfatada de correção e recebendo apllcaçooa
anuais de 80 kg ha·1 de P2 0 , na forma de superfosfato triplo aplicado
lanço na superfície do solo e no sulco de plantio, em SPD.
fonte: adaptado do Santos (2009); Sousa (dados nllo publicado~).
Tópiwc; C1. Solo, J0:239-28~. ~0 19

Manejo do fósforo e m sistemas de cultivo nn região de Cerrado 265
Há possibilidade também de moléculas orgânicas contendo P se deslocarem

no perfil do solo. Um bom indicativo de que ocorre uma redistribuição do P
em profundidade através da mineralização das raízes é o aumento do teor
de matéria orgânica do solo na camada de 5-1O cm, comparando-se os
tratamentos adubados e não adubados com fósforo (Figura 11 ).
Neste mesmo experimento (Figura 1O), a redistribuição do P no solo, com
o passar do tempo, foi melhor avaliada em amostragem de solo realizada
após o oitavo cultivo da área (milho) em sistema plantio direto em que
se aplicou ST anualmente no sulco de plantio e a lanço na superfície do
solo. Coletaram-se pontos distribuídos transversalmente em relação à linha
de semeadura do milho, sendo o ponto central correspondente à linha de
semeadura, e em cinco camadas de solo (0-2,5 cm; 2,5-5,0 cm; 5,0-1 O cm;
10-20 cm; e 20-30 cm), determinando o teor de P extraível por Mehlich-1
(Figura 12). Observa-se que o modo de aplicação do fertilizante influencia a
lO
1
o 100
.....
1
lO
.....
1
80
16 % do volume do solo corrigido o ..,
N1
o
M
o
N ...o o ...
o
1
1
E
"O
60
O) 40
E
......- 20
'
.s::
.!:!
:e
Q)
15
~
a. 10
U")
5
1
o.... 1
'
....
U")
o
o'
N
'
figura 12. Distribuição do fósforo extraível no perfil do solo pelo método

Mehlich-1 após o oitavo cultivo com milho, nos sentidos horizontal,
correspondente ao espaçamento da cultura, e vertical, em avaliação até 30
cm, para aplicações anuais de 80 ~9. ha·• de P20 5 na fonna de superfosfato
triplo aplicado a lanço na superf1cIe do solo e no sulco de plantio, om
Latossolo argiloso sob plantio direto.
Fonte: adaptado do Sanlos (2009).
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 20 19

266 Djal111<l Mé.!rlinhão Gomes de Sousa el ai.
distribuição de P no solo, tanto no sentido vertical como no horizontal. Para

a aplicação a lanço na superficie do solo, a redistribuição do P aplicado
ocorreu até 1O cm de profundidade, de forma mais homogênea no sentido
horizontal e com alto gradiente no sentido vertical. Para aplicação no sulco
de plantio, os maiores valores obtidos para o P extraível ocorreram na região
de aplicação do fertilizante, com redistribuição vertical até aproximadamente
1O cm de profundidade e alto gradiente em ambos os sentidos. A posição da
linha de semeadura foi aproximadamente a mesma ao longo destes anos.
Ao calcular o volume de solo ocupado com teor de P- Mehlich-1 maior
que 1O mg dm·3, o que corresponde ao potencial de produtividade entre
81 e 90 % para estes solos argilosos, verificaram-se 16 % do volume de solo
nesta condição quando o fertilizante fosfatado foi aplicado a lanço e 18 % para
a aplicação no sulco, valores bastante próximos. Portanto, não há limitação
para que o P seja suprido ao milho nas duas formas de aplicação, com
base nas considerações anteriores (Quadro 1), justificando as produtividades
obtidas (10,2 t ha-1 para o lanço e 10,5 t ha-1 para o sulco). Considerando a
soma dos oito cultivas feitos antes da amostragem do solo, para aplicação
a lanço, foi produzido um total de 44 t ha-1 de soja e milho, enquanto que
para aplicação no sulco o total produzido foi de 42,8 t ha·1 de grãos de soja
e milho (Figura 1O).
Percebe-se que a limitação do acesso da planta ao P e, consequentemente,
redução nas produtividades das culturas devido à adubação fosfatada a lanço
no SPD não é tão intensa quanto tem sido especulada, mesmo em solos
com baixa disponibilidade inicial de P. Além disso, cabe ressaltar que estes
estudos reproduziram condições extremas de localização do P na superiície
sob SPD, já que neste solo com disponibilidade do nutriente muito baixa o
fertilizante fosfatado foi sempre aplicado na superfície, sem revolvimento.
Não se recomenda adubação fosfatada a lanço em SPD antes que o solo
esteja no nlvel adequado de disponibilidade do nutriente.
Em solos bem supridos com P, ou seja, com teor adequado ou alto
deste nutriente no solo (Quadro 3), seja por adubações anuais anteriores,
condição comum em áreas antigas de produção de grãos, ou pela adubação
fosfatada corretiva em áreas novas, o modo de aplicação do fertilizante
fosfatado solúvel não afeta a produtividade de soja e milho (Figura 13).
Neste ensaio, um Latossolo Vermelho argiloso com disponibilidade inicial
de P multo baixa (menos de 1,0 mg dm·3 de p extraido por Mehlich· 1)
foi corrigido com 240 kg ha·1 de P20 5 na forma de superfosfato triplo,
incorporado antes do inicio do experimento, atingindo-se o teor de
g mg dm·3 de P extraido por Mehlich-1 , considerado adequado (Quadro 3).
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 201 9

14
■P lanço
12
□ P sulco
~ 10
-.g; 8
ro
"O
1
::,
6
~ 4 ,
ct
2
o
12 13 14 15' 16
1 1 1
1 2 3
1
4
1
5 6 ' 7
1
8 9 10 11
Cultivas
Figura 13. Produtividade de soja (cultivos 1 a 3, 5, 7, 9, 11, 13, 15) e milho

(cultivos 4, 6, 8, 10, 12, 14 e 16) no sistema plantio direto em Latossolo
Vermelho argiloso com teor inicial de fósforo de 9 mg dm.J de P (Mehlich-1),
recebendo aplicações anuais de 80 kg ha·1 de P20 5 a lanço na superfície
do solo e no sulco de plantio, na forma de superfosfato triplo.
Fonte: Sousa et ai. (dados não publicados).
Em seguida, foi cultivado por 16 anos com soja e milho em SPD, recebendo
aplicações anuais de 80 kg ha-1 de P2 0 5 na forma de superfosfato triplo
a lanço na superfície do solo e no sulco de plantio. Em nenhum ano se
observou diferença nas produtividades dessas culturas de modo que, no
período de 16 anos, as produtividades acumuladas de soja e milho foram
de 114,5 e 112,7 t ha·1 para aplicações a lanço na superficie do solo e no
sulco de plantio, respectivamente.
A aplicação antecipada dos fertilizantes, incluindo os fosfatados, na
superfície do terreno, pode representar importante simplificação no manejo
da lavoura, permitindo ao produtor fazer o plantio sem adubação na linha
de semeadura, ganhado tempo devido à melhor logística, e beneficiando
grandemente os agricultores que desejam realizar a 2ª. safra na região.
Conforme dito anteriormente, quando a disponibilidade de P estiver abaixo da
adequada e o sistema de cultivo for SPD, o modo preferencial de aplicação
do fertilizante fosfatado para as culturas de soja e milho deve ser no sulco
de plantio. Já para o SPC, independentemente da disponibilidade de P no
solo, este pode ser aplicado na forma mais conveniente ao agricultor. Com
teores de p nos solos em níveis adequados ou altos, o modo de aplicação,
nos sistemas SPD e SPC, podem ser escolhidos em função da praticidade
da operação.
Na adubação superficial a lanço sob SPD, deve-se considerar o
potencial de perdas do P concentrado na superfície, que pode ser carreado,
T ópicos CI. Solo, 10:2:l9-282, 20 l 9

268 Djnlma Martinhão Gomes de Sousa et ai.
principalmente por erosão. Desta forma, algumas práticas conservacionistas

são pré-requisitos básicos para a utilização da adubação fosfatada a lanço,
como o terraceamento, cultivo em nível, uso de plantas de cobertura ou cultura
de 2ª safra, mantendo o solo com cobertura vegetal ou boa quantidade de
palha durante todo o ano. Estas práticas visam conter as perdas de solo e
água, minimizando o risco de eutrofização dos corpos d'água por P resultante
das atividades agropecuárias, o que já se tornou um problema ambiental em
outros países, inclusive com relação à qualidade da água para abastecimento
urbano (Sharpley et ai., 2001; Hart et ai. , 2004).
Outro aspecto relevante na escolha do modo de aplicação do P no SPD é
que, durante os dois primeiros anos após a aplicação de calcário na superfície
do solo, o fertilizante fosfatado solúvel, independentemente da disponibilidade
de P no solo, deve ser aplicado preferencialmente no sulco de plantio, pois
podem ocorrer pequenas perdas em produtividade das culturas devido a
uma indisponibilização temporária do P. O pH em água na superfície do
solo sob aplicação recente de calcário no SPD atinge valores próximos a
7 , o que pode reduzir a solubilização do P do fertilizante fosfatado aplicado
nesse período. Esse efeito pode ser minimizado com o manejo adequado
da acidez do solo no SPD, não deixando que a saturação por bases do solo
venha a ter valores abaixo de 40 %, pois, com isso, ao corrigir a área com
calcário para elevar a saturação por bases a 50 %, que é o recomendado
para a região, a quantidade de calcário aplicada será pequena.
SISTEMAS AGRÍCOLAS QUE

POTENCIALIZAM O USO EFICIENTE DOPE
A INFLUÊNCIA DA MATÉRIA ORGÂNICA DO
SOLO
Conforme já apresentado , os fertilizantes fosfatados solúveis são

granulados com o objetivo de facilitar seu manuseio e aplicação, como também
para reduzir a área de contato com o solo, aumentando sua eficiência em
suprir as plantas com P, por reduzir a passagem do nutriente de form~s
mais disponíveis para formas mais estáveis no solo e menos disponíveis
para as plantas. Entretanto, com sistemas de preparo que mobilizam mu~to
o solo, a vantagem da granulação do fertilizante com relação ao seu efeito
residual desaparece, reduzindo sua eficiência, como ocorre no SPC, em que
são feitas lavrações e gradagens anuais. Quando se mobiliza muito pouco
0
o solo, como no SPD, o efeito da granulação permanece, aumentando
efeito residual do fertilizante aplicado (Nunes et ai., 2015).
'fó JJICO~ C1 Solo, 10:2:39-282. 2019

Milnejo do fósforo em sb-:t?i"T.as de cultivo r.a r.?gião d e Ct?rr~do
Isso pode ser observado na figu ra 14. que apresenta a resposta à

aplicação anual de 80 kg ha-1 de P20 5 na forn,a de ST no sulco de plantio.
em SPC, constituído de uma aração e gradagem niveladora. e em SPD. no
perí odo de 17 anos. Durante os nove primeiros anos. não foi utilizada planta
de cobertura no inverno e se manejavam as plantas daninhas. A partir do
nono cultivo, utilizou-se milheto como planta de cobertura nos dois sisteméls
de preparo do solo. Durante os seis primeiros anos, não houve diferença na
produtividade da soja entre SPC e SPD, porém, a partir do sétimo cultivo,
o SPD apresentou maiores produtividades. Entre o sétimo e o 171' a no.
nos sois cultivos de soja realizados, observou-se ganho médio anual de
produtividade de 734 kg ha-1, o que representou aumento de produtividade
de 24 % no perlodo compreendido para o SPD em relação élO SPC. Para
a cultura do milho, nos cinco cultivas no mesmo período, o ganho médio
de produtividade foi de 689 kg ha·'. o que equivale a 6 % a mais no SPD
em relação ao SPC. Considerando-se os 17 cultivas, foram produzidos 9 %
mais grãos no SPD em relação ao SPC, o que equivaleu a 4.493 kg ha·' de
soja e 3.445 kg ha- 1 de milho a mais. Isso implica receita adicional no SPD
de R$ 5.267 ,00 em relação ao SPC devido ao aumento de produtividade
da soja e do milho. sem levar em conta nesse cálculo a redução de cus tos
de mecanização inerentes deste sistema.
14
, 12 □ SPC
ltl
:; 10 ■SPD f
i!ti
8
~ 6
:i
1 ~ . [IJIJlllllJlIIJt ~. 1., JL ~
1 2 3 4 5 0 7 6 9 1U 11 12 l J 1~ 15 ló 11
Figura 14. Produtividade do so,a (cultivos 1 a 9, 12, 14 e 16) milno ( u u os

10, 11 , 13, 15 e 17) no sl~t ma do p, p;uo con..- rn; iou3J (SPC) a sblí:m.:à
plantio d11-eto (SPDJ em L.atossolo Verm tho mul.to argi.10$o, co.11 r in.ci.•1'
1 I
de fó::>foro muito l>aiAo, rec •btndo ap • • anu t d 80 kg tu da
P 0 ~ no sulco de pt riUo n..1 t n d i u rlo, .slo lliplo produll , u:iad.!
2 1
m · d1il do li la11\ nto sem fó f ,o f I d O. o 0, 19 t h.J ~ ' " !5 cu wra~
d,1 t>OJa e do muho, , esp,-: t.,,am n \ . rHJ 17 ~
d prvp ro con ·en -ond
f :., , ., u ....J•l.. ,1 011 Nu,.;. \i 1tl
Esses ~1anhos orn prod11tivldt1dc de soja e d ' milho no SPD em rolaç:Jo
ao SPC co111 o puss3r do l ' mpo (Flgur.:1 1'1) so dov0111 à manutençf\o de uma
c-:-im~d~, sup0rfici~I ric:.1 om P e matéria org;)nlcn do solo (Figura 15), em que
também s I co11c011l1 .J o sistema radicular d 0 :.-, 1 ·:1s culturas, favorecendo a
absor ç--<:o do nutriente~. O não revolvimento do solo no SPD reduz o contato
das partículas deste com os reslduos dos grc\nulns de superfosfato, diminuindo
as rc~ções de adsorçJo do P, além de mantê-lo nas camadas superficiais.
A deposição dos reslduos das culturas na superflcle do solo com consequente
reciclagem de nutrientes resulta no aumento do teor de matéria orgânicc1
e P nessas camadas, com a matéria orgânica contribuindo ainda para o
redução na adsorção de P do solo (Andrade et ai., 2003; Weng et ai., 2012)
e aumento de formas orgânicas do nutriente com potencial de suprimento
para as plantas. Isso resulta numa n1elhor nutrição com P no SPD, conforme
foi observado por Nunes et ai. (2011a) para o 14° cultivo cio experimento,
quando os teores foliares de P na cultura da soja foram 30 % superiores
neste sistema em relação ao SPC. A mesma tendência também ocorreu em
diversos anos entre o sétimo e 17° cultivas do mesmo experimento.
Apesar da ausência de revolvimento ser possivelmente o principal fator
benéfico do SPD no que se refere ao manejo eficiente da adubação fosfatada,
pela inOuência na disponibilidade de P e matéria orgânica no solo, no conceito
mais amplo do SPD outras práticas devem estar associadas, dentre elas a
rotação/sucessão de culturas.
As espécies de plantas utilizadas na rotação/sucessão de culturas
desempenham importante papel no uso eficiente do p aplicado ao solo,
Matórlo orgõnlco, o kg '

3
P resina, mg drn
o,,o___._
5 _ __.__.,,_._
10 15__i 20 15 20 25 30 3b 40 45 60 55
J_ L.. J.. 1 J • 1
6. 10S·
lll 15 ·
~ 20 · --sPo
-o 25 · --SPC
~ 30·
2e 35
40 ·
a. 45
50
Figura 15. Distribuição do íósforo oxtraldo por roslno o do matórln orgt\ll\~~
no solo ató 50 cm do profundidada, om um Lutos6olo Vormolho mu 9
argiloso, com toor Inicial do fósforo multo bulxo, após ·t4 nnos cotn cultlv~ 0
do soja o milho rocobondo npllcaçõos ammh; do 80 ko hn' do PP,
1
ro
sulco do plnntlo no formn do suporfot;fato triplo, 0111 slsto11u1 do W 01 'í'
convencional (SPC) o plantio dlroto (SPO).
fontu : ulloptudo tlu N11nuu (2010).
pois essas diferem entre si quanto ao uso desse nutriente. Diferenças

importantes podem ser visualizadas na figura 16, que apresenta resultados
de dois experimentos sob SPD em áreas próximas na Embrapa Cerrados em
que se estudam o manejo do P, aplicado anualmente na dose de 80 kg ha-1
de Pzo s no sulco de plantio em Latossolo Vermelho argiloso com teor inicial
de P muito baixo (menos que 1,0 mg dm·3 de P extraído por Mehlich-1 ).
No primeiro experimento, foi cultivada soja do quarto ao nono cultivo, enquanto
no segundo, foi cultivada a rotação soja-milho, neste mesmo período. Nos
dois experimentos, foi cultivada soja durante os três primeiros anos. Nos
seis cultivos avaliados, nos dois experimentos, foram aplicados 480 kg ha-1
de P20 5 na forma de ST. O P recuperado nos grãos nesse período foi de
37 % na área com cultivas sucessivos de soja, enquanto que, na área com a
rotação soja-milho, a recuperação foi de 74 %. A maior taxa de recuperação
ou exportação de P na área com a rotação soja-milho se deve basicamente ao
maior rendimento de milho em relação à soja, associado à elevada capacidade
em extrair P do solo devido, principalmente, à maior densidade de raízes
em relação à soja (Figura 5). O mesmo pode ser esperado em sistemas
de sucessão soja precoce-milho de 2ª safra. A longo prazo, com a menor
exportação de P pela soja em relação ao milho, seria possível reduzir a
adubação de manutenção na monocultura de soja, o que levaria ao aumento
na taxa de recuperação ou desfrute do P aplicado neste sistema.
12 aMonocultivo de soja - P recuperado 37 %

■ Rotação soja/milho - P recuperado 74 %
10
í
('0
-
.e
Q.)
'O
8
('0
'O 6
~
::,
'O 4
...o
a..
2
o 4 5 6 7 8 9
Cultivas
Figura 16. Rendimento de grãos de soja e milho do quarto ao nono cultivo

em dois experimentos no sistema plantio direto em Latossolo Vermelho
argiloso com teor inicial de fósforo multo baixo, recebendo aplicações
anuais de ao kg ha·1 de P20 5 no sulco de plantio, na forma de superfosfato
triplo.
Fonte; Sousa ot ai. (dados não publicados).
Tópicos Ci. Solo, 10:2:i9-282, 2019

272 Djalma Marlinhão Gomes de Sousa et ai.
Os sistemas conservacionistas promovem aumento na matéria orgânica do

solo devido ao maior aporte de resíduos vegetais quando associados ao uso
de plantas de cobertura ou pela maior produtividade das culturas, e também
pela menor taxa de mineralização na ausência de revolvimento do solo.
O efeito da integração lavoura-pecuária no aumento dos teores de matéria
orgânica do solo e eficiência de uso do P adicionado como fertilizante pôde
ser observado em estudo conduzido por 22 anos avaliando-se o manejo da
adubação fosfatada (24 tratamentos envolvendo fontes de fósforo, doses e
modos de aplicação) para culturas anuais e pastagem de Brachiaria humidico/a
(avaliada em regime de cortes, sem animais), em Latossolo Amarelo muito
argiloso com teor inicial de matéria orgânica de 36,0 g kg·1 •
Após o 13° ano, no sistema apenas com culturas anuais (soja por 10 anos
sucessivos, milho por dois anos e soja, todos em SPC) e na sucessão
cultura anual/pastagem (soja por dois anos, pastagem por nove anos e soja
por dois anos, sendo os cultivas de soja em SPC), os teores de matéria
orgânica na camada de 0-20 cm foram de 28,4 e 37,3 g kg·1 , respectivamente,
para a média dos 24 tratamentos de adubação fosfatada. Portanto, teve-se
um ganho de 31 % no acúmulo de matéria orgânica na camada de O a
20 cm com a integração da pastagem. O aumento nos teores de matéria
orgânica com a pastagem ocorre também, de forma menos pronunciada,
nas camadas inferiores até pelo menos 1,20 m , o que está associado à
distribuição profunda do sistema radicular da Brachiaria, conforme registrado
no 15º ano do experimento (Figura 17).
Essas diferenças na matéria orgânica do solo influenciaram diretamente o
comportamento da soja cultivada no 13° ano, que se mostrou mais eficiente
no uso do P residual no sistema anual/pastagem (Figura 18). Observa-se
que neste sistema as produtividades de soja foram superiores às obtidas no
sistema anual, principalmente sob menores teores de P no solo (Mehlich-1 ),
evidenciando maior eficiência de uso de P após a pastagem. Como exemplo,
pode-se observar que para produzir 3 t ha-1 de grãos de soja no sistema
anual foi necessário ter no solo 6 mg dm·3 de P extraível, enquanto no
sistema anual/pastagem este valor foi de 3 mg dm·3 , ou seja, a metade.
Além de outros efeitos positivos da matéria orgânica sobre a disponibilidade
de P nos solos, esses resultados podem ser parcialmente explicados pela
reciclagem do P proveniente da rápida mineralização da matéria orgânica
(e consequentemente do fósforo orgânico) acumulada durante o perlodo da
pastagem, que ocorre após sua substituição por cultura anual (Figura 19).
A maior eficiência do sistema anual/pastagem em utilizar o p do solo pode
ser atribulda à maior capacidade da forrageira em absorver este nutriente
Tóp icus Ci. Solo, 10·239-282, 2019

Munejo do fósforo e m sistemas de cultivo na região de Cerrado 273
Matéria orgânica, g kg- 1

O 10 20 30 40
0 - t - - - - - ' - - - - - - l ._ _ _1,___ ___J
20
E
u_ 40
(l)
-o
Cil
J2 60 ..... Anual/ pastagem
"O
e - Anual
2o 80
...
a.
100
120
Figura 17. Distribuição de matéria orgânica no solo até 120 cm de profundidade

em um Latossolo Amarelo muito argiloso após 15 anos do estabelecimento
de sistemas de cultivos anual e anual/pastagem (dados médios de três
tratamentos com três repetições). Ao lado uma foto da distribuição de
raízes da Brachiaria humidico/a.
3500
3000 • • •
í
Cil
.e 2500
O)
.::.:;
ai 2000
'O
ro
'O
1500
~
:::,
'O
• Y.....,. = 3.103-9,479e·0 T6$1' R2 = 0,94
...o
a.
1000 ■ YonuM.~ = 3•292-8•974e-• ,n P R2 = O' 94
1
500
o
+
o 2 4 6 8 10
P extraído por Mehlich-1, mg dm..J
Figura 18. Efeito dos sistemas de cultivo anual e anual/pastagem na relação entre
0 fósforo extraível por Mehlich-1 na camada de 0-20 cm de profundidade
e a produtividade de soja no 13º cultivo, em Latossolo Amarelo muito
argiloso.
Fonte: Sousa ot ai. (1997).
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 201 9

274 Djalmu M artinhão Gomes de Sousa et ai.
45
l ,1 40
~
Ol
~ 35
p:~/ /\~-v
°'-·o•• - ~ .,~
·e a
<C'O
- - --Ou---- u
O \
~
0 30
·e:
~
ro
\,~
ro -0-Anual
~ 25
-(;- Anual/pastagem
20 - ~ ---.--T-----r--.----,.-----.---,.....----,
O 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Anos de cultivo
Figura 19. Dinâmica da matéria orgânica na camada de 0-20 cm para os

sistemas de cultivo anual e anual/pastagem em um período de 18 anos
em Latossolo Amarelo muito argiloso com preparo anual do solo (médias
de 24 tratamentos com três repetições, em cada sistema).
Fonte: Sousa et ai. (1997).
e transformá-lo em biomassa, resultando em aumento significativo no teor

de matéria orgânica do solo. Os dados da figura 19 mostram que, após
o estabelecimento da pastagem, o teor de matéria orgânica apresentou
aumento contínuo, atingindo valores inclusive superiores à condição original
(36,0 g kg·1 ), passando a decrescer quando as culturas anuais retornaram
ao sistema com preparo anual do solo, embora mantendo até o último ano
diferença em torno de 30 % a mais em relação ao sistema de cultivas anuais.
A manutenção nos teores de matéria orgânica do solo em sistemas de
cultivas anuais também está diretamente relacionada à produtividade do
sistema. Isso pôde ser observado em outro estudo após um período de
12 anos de cultivas com soja e milho no verão e milheto como planta de
cobertura no inverno, num Latossolo Vermelho argiloso sob SPD em diferentes
níveis de adubação fosfatada (Figura 20). O teor inicial de matéria orgânica
do solo na camada de 0-1 O cm era 34,3 g kg·1• Os dados da figura 20
indicam que, para manter esse teor, a produtividade total de grãos de soja
e milho, acrescida da produção de matéria seca da parte aérea do milhet~
ao longo dos 12 anos de cultivo, deve ser de 148 t ha-', 0 que somente foi
obtido nos tratamentos com produtividade média anual de grãos de soja e
milho em torno de 4 e 12 t ha·1, respectivamente, e produção de matéria
seca de milheto acima de 4 t ha·•. Para obtenção de produtividades nessa
magnitude o teor de P no solo deve estar no nlvel adequado. Ao fazer 0
T6plCO) e,. Solo, IO·l39-282, 20 19

36
y = 0,0Bx + 22,3 •
í
Ol
~ R2 = 0,89***
• •
Ol
o ..
3?
o
(/)
o
•
-o
ro 28
.!2
e
•CO
....
Ol
•
o
ro 24
·e
~
ro
~
20
o 20 40 60 80 100 120 140 160
Rendimento acumulado de grãos de soja e milho e matéria seca de milheto, t ha-1
Figura 20. Relação entre o teor de matéria orgânica do solo na camada de

0-10 cm após 12 anos de cultivo sob sistema de plantio direto e o
rendimento acumulado de grãos de soja e milho e matéria seca da parte
aérea de milheto durante 12 anos em Latossolo argiloso com teor inicial
de 34,3 g kg·1 de matéria orgânica. •tt significativo a O, 1 % pelo teste F.
mesmo cálculo para o SPC, as produtividades de soja, milho e da planta de

cobertura para manter o mesmo teor de matéria orgânica do solo deveriam
ser superiores em 32 % em relação ao SPD (dados não apresentados), o
que é pouco factível na prática.
O menor requerimento de aporte de biomassa vegetal para manter o
teor de matéria orgânica do solo no SPD em relação ao SPC se deve à
menor mineralização no sistema sem revolvimento do solo. Além disso, o
modulador do teor de matéria orgânica nos solos da figura 20 foi a aplicação
de diferentes quantidades de fertilizantes fosfatados ao solo. Desta forma,
a adubação fosfatada criteriosa, o uso do milho no esquema de rotação de
culturas anuais e de plantas de cobertura em SPD são formas de manter,
ou mesmo aumentar, os teores de matéria orgânica do solo em sistemas
de produção de grãos.
Além das vantagens agronômicas, a adubação fosfatada criteriosa
e o SPD apresentam importantes benefícios ambientais. Isso pode ser
observado na figura 21, que apresenta os estoques de carbono na camada
de 0-20 cm de um Latossolo Vermelho argiloso com teor inicial de P adequado
(1O mg dm-3 avaliado pelo extrator de Mehlich-1) e cultivado por 11 anos com
a sucessão soja/milho e milheto como planta de cobertura em SPC e SPD,
comparando-se tratamentos sem e com aplicação anual de 100 kg ha·1 de
Tôplcos Ci. Solo, 10:239-282, 2019

276 Dji1ln 1.:1 M,H llnhúo Gomes de Sousa cl til.
40
□ SPC □ SPD
1v 38
-ci
.e
r:
~ 36
ri
Q)
"O 34
(ll
::,
g
32
aí
30
Sem P Com P
Figura 21. Estoques de carbono na camada de 0-20 cm de um Latossolo Vennelho

argiloso com teor Inicial de P adequado (10 mg dm ..J avaliado pelo extrator
de Mehllch-1) e cultivado por 11 anos com a sucessão soja/milho e milheto
como planta de cobertura, sem e com aplicação anual de 100 kg ha·1 de
P20G como ST no sulco de plantio, em SPC e SPD.
Fonto: ndaptndo do Nunos ot oi. (2011b).
p "-06 como ST no sulco de plantio. A aplicação anual do fertilizante fosfatado

resultou em maior estoque de carbono do solo na camada de 0-20 cm nos
dois sistemas de preparo do solo, sendo este efeito da adubação mais
acentuado no SPD. Transformado em equivalente de CO2 , o maior estoque
de carbono no SPD com aplicação de fertilizante fosfatado correspondeu
a um sequestro anual de 1,16 t ha- 1 de CO2 , indicando serem tecnologias
importantes para minimizar o efeito estufa.
Além do carbono, hidrogênio e oxigênio, N, P e S são os principais
componentes da matéria orgânica do solo, e a presença desses nutrientes
em disponibilidade adequada no solo é importante na dinâmica da matéria
orgânica. A relação C:N:P da matéria orgânica é bastante variável e valores
médios de 110:9:1 têm sido aceitos (Black e Goring, 1953), sendo que as
maiores variações ocorrem em relação ao P, com variações na relação
C:P desde aproximadamente 30: 1 até acima de 600: 1 (Barrow, 1961 ).
Desta forma, o aumento na matéria orgânica do solo é acompanhado
por um aumento no teor de P orgânico, conforme pode ser observado
nas amostras de solo de dois experimentos conduzidos por 12 anos.
em Latossolo Vermelho argiloso, com cultivo de soja e milho em SPD
(Figura 22a).
Além das substâncias húmicas, o P orgânico está presente no solo
na forma dos restos vegotals depositados, na biomassa microbiana e nos
'foplcoc; Ci. Solo, 1t>:2:i9-28~. ~OJI)

Ma nejo do fósforo e m sistemas de cultivo na região de Cerrado 277
0 180
®-J:: 1900
y=5,87x - 54,7 o y =7,96x - 253,8
R =0 ,76•••
2
=0,60••• •
• ••
g 1700 R2
160
•
í
•
...
Ol
~ 140 ~1500
Ol
E
ci
l) 120
e
,ro
e>
o
Q_
100
e
'5 1300
.b
I 1100
Ol
~ 900
Q)
--·...
•
•
•
••
80 (/)
ro ••
~
(/)
700 ••
60 o
u... 500
20 25 30 35 40 50 100 150 200
Matéria orgânica, g kg-1 P orgânico, mg kg- 1
Figura 22. Relação entre os teores de matéria orgânica e P orgânico (a) e P

orgânico e atividade da enzima fosfatase ácida (b), na camada de 0-10 cm
do solo, após 12 anos de cultivos com soja e milho em sistema plantio
direto, em Latossolo Vennelho argiloso. 1rlrlt significativo a O,1 % pelo teste F.
produtos da decomposição destes. É importante componente na ciclagem

desse nutriente no solo com a mineralização da matéria orgânica (fresca
ou humificada) e decomposição bioquímica de moléculas menores de P
orgânico, mediadas pelas enzimas fosfatases liberadas por microrganismos
e também pelas raízes. A atividade da fosfatase ácida, produzida no solo
aumenta com o aumento do teor de matéria orgânica e consequentemente
de P orgânico do solo (Figura 22b). Assim, é de se esperar que, além do
P inorgânico, adicionado pelos fertilizantes ou já existente nos solos em
formas precipitadas ou adsorvidas, também o P orgânico esteja contribuindo
para a nutrição das culturas em sistemas com elevado aporte de biomassa,
apesar de não ser contemplado pelos métodos tradicionais de avaliação
da fertilidade do solo.
Possivelmente, as maiores produtividades de grãos de soja obtidas no
13° cultivo do sistema anual/pastagem para a mesma disponibilidade de p
(Figura 18) esteja associada a uma melhor nutrição com P proporcionada pela
mineralização de formas orgânicas mais lábeis deste nutriente, associadas à
grande biomassa de raízes da pastagem. O mesmo efeito pode ter ocorrido
em sistemas anuais em que a soja apresentou, para a mesma quantidade
de P aplicado ao solo, ganhos de produtividades crescentes no SPD a
partir do 7º cultivo (Figura 14 ). A partir daquele ano, em que foi adotada a
rotação de culturas com o milho e uso de milheto como planta de cobertura
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 2019

278 Djalma Martinhão Gomes de Sousa et ai.
no experimento, a matéria orgânica do solo e o P orgânico apresentaram

grandes aumentos em relação ao SPC, conforme observou Nunes (2014).
Outra evidência da contribuição do P orgânico para nutrição das culturas
anuais pode ser inferid a pela mudança da qualidade da matéria orgânica do
SPD em relação ao SPC. No SPC com revolvimento intensivo por implementas
agrícolas. ocorre maior mineralização da matéria orgânica do solo, como
também maior passagem do P lábil para formas não lábeis, bem como maior
homogeneização destes atributos no perfil da camada arável. No SPD, por
não ocorrer preparo excessivo do solo, há menor mineralização da MOS,
manutenção de P em formas mais lábeis e uma forte estratificação destes
no solo (Figuras 11 , 12 e 15). Esses fenômenos fazem com que a matéria
orgânica no SPD apresente uma menor relação C:P em relação ao SPC,
ou seja, maior teor de P por unidade de MOS (Figura 23). Uma vez que
no sistema conservacionista há uma melhor relação entre a razão C:P e
a atividade da enzima fosfatase, que participa da ciclagem do P no solo,
espera-se que a resultante seja uma melhor nutrição das culturas com P a
partir de fontes orgânicas. Destaca-se a relação inversa da relação C:P com
a fosfatase no SPD, indicando aumento dos agentes de ciclagem ao aumento
do P orgânico no solo, como também mostrado na Figura 22.
Sousa et ai. (2016) sugerem a exigência de quantidades menores de P
inorgânico no solo, oriundos da adição de fertilizantes fosfatados, à medida
e SPC y =-0,01 x + 180; R 2 =0,05 ns

200
190
eSPD y =-0,0Sx + 206; R2 =0,58...
oo 180
·e
,rc 170
t
....
•
O)
o 160
CL 150
o
·~
o 140
130 •
-
ro
ã3
0:'. 120
110
100
•
o 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800
Fosfatase, µg p-nltrofenol g- 1 h- 1
Figura 23. Relação entre a atividade da enzima fosfatase ácida e a relação C:P
da matéria orgânica na camada de 0-10 cm do solo. ns: não significativo:
. .. significativo a 0,1 % pelo teste F.
Fonto: Sousa (dados não publicados).
Tópicos CI. Solo, 10:239-282, 2019

que os teores de P orgânico aumentem, o que está diretamente relacionado

ao aumento da matéria orgânica do solo. Isso é possível em sistemas
conservacionistas do solo e sistemas integrados de cultivas que propiciem
grande aporte de resíduos vegetais (palha e raízes).
O uso eficiente dos fertilizantes fosfatados é de grande importância para

o Brasil e o mundo, por se tratar de um insumo que representa elevado custo
aos produtores agrícolas e um recurso finito.
A adoção das tecnologias de manejo do solo e de adubação fosfatada
geradas pela pesquisa agropecuária é fator determinante para o sucesso
da produção de grãos na região do Cerrado e para elevar a eficiência de
uso do fertilizante fosfatado.
No entanto, muitos desafios ainda existem para que o processo de
construção e manutenção da fertilidade do solo ao longo do tempo seja
mais eficiente, tanto do ponto de vista econômico quanto ambiental.
LITERATURA CITADA
Andrade FV, Mendonça ES, Alvarez V VH, Novais RF. Adição de ácidos orgânicos e húmicos
em Latossolos e adsorção de fosfato. Rev Sras Cienc Solo. 2003;27:1003-11 .
Anghinoni 1, Barber SA. Phosphorus application rate and distribution in lhe soil and phosphorus
uptake by com. Soil Sei Soe Am J. 1980;44:1041-4.
Sache BW. Aluminium and iron phosphate studies realling to soils. li. Reactions beteen
phosphate and hydrous oxides. J Soil Sei. 1964;15:110-6.
Barber SA. A diffusion and mass-flow concept of soil nutrient availability. Soil Sei. 1962;93:39-49.
Barrow NJ. Phosphorus in soil organic matter. Soils Fertil. 1961;24:169-73.
Black CA, Goring CAI. Organic phosphorus in solls. ln: Pierre WH, Norman AG, editors. Soil
and fertilizer phosphorus in crop nutrition. New York: Academic Press; 1953. v. 4. p. 123-52.
Edwards JH, Barber SA. Phosphorus uptake rate of soybean roots as influenced by plant
age, root trimming, and solution P concentration. Agron J. 1976;68:973-5.
Freitas IF, Novais R F, Villani EMA, Novais SV. Phosphorus extracted by lon Exchange reslns
and Mehllch-1 form oxisols (Latosols) treated with diferente phosphorus rates and sources
for varied soil-source contact periods. Rev Bras Cienc Solo. 2013;37:667-77.
Goedert WJ, Lobato E. Avaliação agronómica de fosfatos em solo de Cerrado. Rev Bras
Cienc Solo. 1984:8:97-102.
Hart MR, Quin BF, Nguyen ML. Phosphorus runoff from agricultura! land and direct fertlllzer
effects: a review. J Environ Qual. 2004; 33:1954-72.
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 2019

280 Djalma Marlinhão Gomes de Sousa el ai.
Havlin JL, Tisd ale SL, Nelson WL, Bealon JD. Soil fertilily and fertilizers. 8th ed. Upper
Saddle River: Prentice Hall: 2013.
Huffman EO. Re actions of phosphate ln soils: recent research by TVA. London: The Fertilizer
Society: 1962
Jungk A , Barber SA Phosphale uptake rate of com roots élS related to lhe proportion of the
roots exposed to phosphate. Agron J. 1974;66:554-7.
Kamprath EV. Phosphorus fixation and availability in highly weathered soils. ln: IV Simpósio
sobre o Cerrado: bases para utilização agropecuâria. Belo Horizonte: Itatiaia; 1977. p. 33~7.
Khasawneh FE, Hashimoto 1, Sample EC. Reactions of ammonium ortho-and polyphosphate

fertilizers in soil: li. Hydrolisis and reactions with soil. Soil Sei Soe Am J. 1979;43:52-8.
Khasawneh FE, Sample EC, Hashimoto 1. Reactions of ammonium ortho-and polyphosphate

fertilizers in soil: 1. Mobility of phosphorus. Soil Sei Soe Am Pro. 1974;38:446-51.
Koehian LV, Hoekenga OA, Pifieros MA. How do crops tolerate acid soils? Mechanisms of
aluminum tolerance and phosphorus efficiency. Annu Rev Plant Biol. 2004;55:459-93.
Lambers H, Shane MW, Cramer MD, Pearse SJ, Veneklass EJ. Root structure and functioning
for efficient acquisition of phosphorus: matching morphological and physiological trails. Ann
Bot-London. 2006;98:693-713.
Lawton K, Vomocil JA. The dissolutlon and migration of phosphorus from granular
superphosphate in some Michigan soils. Soil Sei Soe Am Pro. 1954;18:26-32.
Lehr JR, Brown WE, Brown EH. Chemical behavior os monocalclum phosphate monohydrate
in soils. Soil Sei Soe Am Pro. 1959;23:3-7.
Lindsay WL, Stephenson HF. Nature of lhe reaclions of monocaleium phosphate monoydrate
in soils: 1. The solution that reacts with soil. Soil Sei SoeAm Pro. 1959b;23:12-7.
Lindsay WL, Stephenson HF. Natura of lhe reactions of monocalcium phosphate monoydrale
ln soils: li. Dissolution and precipitation reactions involving iron, aluminium, manganese and
calcium. Soil Sei Soe Am Pro. 1959c;23:18-22.
Lindsay WL, Stephenson HF. Nature of lhe reaetions of monocaleium phosphale monoydrate
in soíls: IV. Repeated reaetions with metastable triple-point solution. Soil Sei Soe Aíll Pro.
1959a;23:440-5.
Lindsay WL, Vlek PLG, Chien SH. Phosphate minerais. ln: Dixon JB, Weed SB, edltors. Minerais
ln soil envlronments. 2rd. ed. Madlson: Soil Science Society of America: 1989. p. 1089-1
30·
Nunes RS . Eficiência de uso do fósforo em sistemas de manejo do solo e adubaÇé:iO fosfatada

por um longo perlodo (teseJ . Brasllla; DF: Universidade de Brasllla; 2014.
Nunes RS. Distribuição do fósforo no solo sob dois sistemas de cultivo e diferentes mnnoJoS
da dubaçao fosfatada [dlssertaçàoJ. Brasllla, DF: Universidade ele Brasllin, 2010.
Nunes RS, Lopes AAC, Sousa DMG, Mendes IC. Sistemas de maneJ·o o os osioquos do
carbono e nitrogênio em Lalossolo do Cerrado com a sucessão sojn-milho, Rov Bms c,enc
Solo. 2011b;35:1407-19.
Tópicos Ci. Solo, 10:2J9-282, 2019

Manejo do íósforo em sistemas de cultivo na região de Cerrado 28 1
Nunes RS. Sousa DMG, Goedert WJ, Rein TA. Eficiência de uso do fósforo por soja e milho
em Latossolo do cerrado em função do sistema de manejo do solo e da adubação fosfatada
por um longo período. ln: Anais do XXXV Congresso Brasileiro de Ciência do Solo; 2015;
Natal. Viçosa. MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2015 [acesso 05 jan 2016].
Disponível em: http://www.cbcs2015.com.br/anais/index_int.php?id_trabalho=1133&ano=&e
v=#menuanais.
Nunes RS, Sousa DMG, Goedert WJ, Vivaldi L. Distribuição de fósforo no solo em razão do
sistema de cultivo e manejo da adubação fosfatada. Rev Sras Ciene Solo. 2011a;35:877-88.
Nye PH. The rate-limiting step in plant nutrient absorption from soil. Soil Sei. 1977;123:292-7.
Raghothama KG, Karthikeyan AS. Phosphate aequisilion. Plant Soil. 2005;274:37-49.
Sample EC, Khasawneh FE, Hashimoto 1. Reaetions of ammonium ortho-and polyphosphate

fertilizers in soil: Ili. Effeets of assoeiated cations. Soil Sei Soe Am J. 1979;43:58-65.
Santos DBM. Distribuição do fósforo no perfil do solo sob sistema plantio direto [dissertação].
Brasília, DF: Universidade de Brasília; 2009.
Sharpley AN, Medowell RW, Kleinman PJA. Phosphorus loss from land to water: integrating
agricultural and environmental management. Plant Soil. 2001 ;237:287-307.
Silva MAA. Desenvolvimento radicular das culturas de feijão, soja e milho, sob diferentes
manejas de solo, irrigadas por pivô central [tese]. Botucatu: Universidade Estadual Paulista;
2007.
Sousa DMG, Lobato E, Rein TA. Adubação com fósforo. ln: Sousa DMG, Lobato E, editores.
Cerrado: correção do solo e adubação. 2. ed. Planaltina: Embrapa Informação Tecnológica;
2004. p. 147-68.
Sousa DMG, Lobato E, Rein TA. Recomendação de adubação fosfatada com base na
capacidade tampão de fósforo para a Região do Cerrado. ln: Anais da XXVII Reunião
Brasileira de Fertilidade de Solo e Nutrição de Plantas; 2006; Bonito [CD-ROM]. Dourados:
Embrapa Agropecuária Oeste; 2006.
Sousa DMG, Martha Junior GB, Vilela L. Adubação fosfatada. ln: Martha Junior GB, Vilela
L, Sousa DMG, editores. Cerrado: uso eficiente de corretivos e íertilizantes em pastagens.
Planaltina: Embrapa Cerrados; 2007. p. 145-77.
Sousa DMG, Nunes RS, Rein TA. Santos Junior JDG. Manejo do fósforo na região do
Cerrado. ln: Flores RA. Cunha PP, editores. Práticas de manejo do solo para adequada
nutrição de plantas no Cerrado. Goiãnia: Universidade Federal de Goiás; 2016. p. 291-358.
Sousa DMG, Rein TA, Goedert WJ, Lobato E, Nunes RS. Fósforo. ln: Prochnow LI, Casarin
V, Stipp SR, editores. Boas práticas para uso eficiente de fertilizantes: nutrientes. Piracicaba:
IPNI; 2010. v. 2. p. 67-132.
Sousa DMG, Rein TA. Lobato E. Solubilidade e eficiência agronômica de fosfatos naturais
reativos avaliados com a cultura da soja em um Latossolo de Cerrado. ln: Faleiro FG, Farias
Neto AL, editores. Menções honrosas. Planaltina: Embrapa Cerrados - Brasllia, DF: Embrapa
Informação Tecnológica ; 2009. p. 232-7.
Sousa DMG, Vilela L, Rein TA, Lobato E. Eficiência da adubaçào fosfatada em dois sistemas
de cultivo em um latossolo de Cerrado. ln: Anais do XXVI Congresso Brasileiro ele Ciência
do Solo; 1997; Rio de Janeiro. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 1997.
p. 57-60.
Tópicos Ci. Solo, 10:239-282, 2019

Dji\lmi\ Mnrlinh,io Gomes de Sousn c l nl.
Sous:i DMG, Volkswo lss SJ Efollo roslduol do suporíosra to triplo e m pó e em grf!nulos no

solo. Hcv Oras Cic nc Solo. 1!'J07n:11 : 1'11-6.
So usn DMG, VC'll"~wolss SJ . l~eoçõo5 do suporfo sfato triplo om grênulos com solos. Rev
8 1as Clone Solo I9S7b;11 1~3- 10
Sou~d D/1.1G, Volksw!:'1ss SJ Rondlmunto do matôrl;:i socfl 0 conteúdo de fósroro da parte

ílL•ro,, d l · m,11,0 lníluc>nc1.1dl1:~ pul.1 :1d11blilçôo com superfosroto triplo em pó e em granulas.
Rcv [lr,1<., L lc-nc Snln IS07c. 11 127, 32.
W c ng Lfl, R1r:-: m3Jlji-. WI 1. vnn Hlomsl1a T. Faclors controlil19 phosphate interactlon wlth iron
oxides J [ nvuo n Ou:il 2012;'11.628-35.
Yost RS , t<arnprn!ll EJ. Lobflto E, Naderman GC. Pl1osnhorus response of com on an Oxisol
as inílue nced I.Jy rates and pl;,icomcnl. Soll Sei Soe Am .J. l 979;43:338-43.
Tópico!.> CI. Solo, 10:239-?.82, 20 1()

DINÂMICA DO POTÁSSIO NO
SISTEMA SOLO-PLANTA
Ciro Antonio Rosolem11 1, Carlos Alexandre Costa Cruscio[Ol,

Marcelo Raphael Volr 21 , Carlos Antonio Costa do Nascimentolll
& Eduardo Mmianolll
Introdução...................................................................................................................... .... ...................... 283

O K no solo ................................................. ........ ......................................................................... ............ 284
Fonnas de K no solo ........................................................................................................................... 286
O K não trocável (KNT) ....................................................................................................................... 290
Potássio trocável (Kt) e da solução do solo (KS) ................................................................................ 292
Dinâmica do K no solo ........................................................................................................................ 294
Perdas de K do sistema ...................................................................................................................... 297
Avaliação da disponibilidade de K no solo .......................................................................................... 299
O K na Planta .......................................................................................................................................... 302
Funções ................................................................................................................................. .............. 302
Suprimento até as raízes e mecanismos de absorção ................................................................... .... 302
Absorção de K pelas plantas: canais e transportadores ............................... ...................................... 308
Transporte e redistribulçao de K pelo noema .................................................................................... .. 313
Deficiência de K .................................................................................................................................. 313
Como aumentar a eficiência de uso do K pelas culturas? .................................. .................................... 315
Potássio em sistemas de produção............................................................................................... .......... 316
Potencial de reciclagem ............................................................................................ .......................... 317
Sincronia entre liberação e demanda em sistemas de produção .............. .... ..................................... 321
O K em resíduos agroindustriais ............................................. ........... ...................... ... .............. ........... 324
Vinhaça e torta de filtro ... .. .... ........... .... ........ ..... .. ... ... ....... .... .. .. . . .. .... . . .. ...... .. ... .. . ... .. ... .... ... . . ...... 326
Palha de café .................................................... •· ................................................................. ............. 327
Resíduos de animais ..................... ......................................................... ............ ................ ............. 330
Literatura citada ........................................... ............ ............... ......... .. ................ ... ................................... 332
INTRODUÇÃO
O potássio (K) representa de 2, 1 a 2,3 % da crosta terrestre, sendo o

sétimo elemento em maior abundância. Contudo, grandes áreas agricultáveis
apresentam níveis considerados baixos ou deficientes de K imediatamente
disponível. Do ponto de vista da fertilidade do solo, o nutriente é encontrado
nas seguintes formas: K solução, K trocável, K não trocável e K estrutural.
111 Uuivcr:.iiluilc b tuiluJI J'uulb tu "Júlio J c Mcs11uil11 1'1ll111" llN ESI', l'u~ulJ:i,k J~· 11.•n~,J~ i\gnin0mii:.1,,
DcpurltHucntu ,lc J'ruJu~no e 1'vlcllt11rumc11t11 Vc~ctul, llotuc.1111, SI'. l· •111,1ik i.:1111.h _,,,,1,.: 111,., 11111:~p.hr:
curlo~.l.Tll' ciu(/Í,!lllu:~p.hr ; l'Ui.:llllgrur,,1yuli11n,cu111.hr; Ju11iarin1111(11 u111a1I r11111
,:, lJill\ ~'l~iJ.itk P•,tmluul Jluulb tu ..Ji,llo ilc ~k,1111il,1 Filhu" t lNíSI'. 1uu1IJuJc Jc l '1~n, 1,C1 ,\ i.;run11n11L.1-., l'ru,!.r..1m.,
de l'(,~-r imdu 1çoo l'lll Agrun11mi11-1\11nc11lll1111, lloturn111, SI'. l.•111:111: t1H11\d11,11ll 1o1 ~111.11l L1•111
284 Ciro Antonio Rosolem et ai.
O K trocável é a fração utilizada para a calibração das recomendações

de uso de fertilizantes. O fato de o K ser elemento constituinte de muitos
minerais faz com que ele tenha a dinâmica de um ciclo aberto, bem como
por estar na forma iônica (K•) no solo, tendendo ao equilíbrio entre as
frações. Os processos de entrada, salda e redistribuição do K entre as
frações estão interligados, tornando essa dinâmica complexa. A textura e
o teor de matéria orgânica do solo podem iníluenciar diretamente o teor
de K trocável. O sistema de produção, assim como o manejo utilizado,
também interfere na dinâmica e, consequentemente, na disponibilidade do
K para as plantas. Hoje se aceita que o suprimento de nutrientes às raízes
ocorre por dois processos: a difusão e o fluxo de massa. Uma vez dentro
da planta, o K, cátion mais abundante no citosol, desempenha diversas
funções nos vegetais. Embora formando apenas complexos fracos de
baixa estabilidade, o K tem papel fundamental nas relações água-planta,
atuando na manutenção do balanço de água nas plantas, na extensão
celular e no turgor das células. Como grande destaque, a abertura e o
fechamento dos estômatos estão diretamente relacionados à movimentação
de K nas células-guarda. Além disso, o K atua como ativador de mais de
60 enzimas e na a síntese de proteínas, amido e de ATPases ligadas ao
bombeamento de prótons. Apesar de não compor a molécula de clorofila,
o K também tem papel crítico na fotossíntese, pois participa da síntese
de ATP (fotofosforilação), do fluxo de H+ pelas membranas tilacoides e da
atividade da carboxilase ribulose 1,5-bifosfato. O carregamento da sacarose,
o transporte de soluto e a transferência de energia no floema para regiões
deficientes também são funções do K, assim como o balanço de cátions
e ânions nos tecidos vegetais. Neste capítulo iremos focar a dinâmica
do K no solo, os fatores que afetam sua disponibilidade em sistemas de
produção tropicais, a aplicação de resíduos agroindustriais diversos, além
do uso de marcadores moleculares para o estudo da nutrição mineral.
O K NO SOLO
Os solos apresentam K de forma natural, sem a necessidade de

antropização, pois é parte constituinte de muitos minerais primários e
secundários (mica e feldspatos potássicos, por exemplo), sendo então um
dos principais elementos encontrados na crosta terrestre. A sua presença
ou total ausência pode caracterizar o tipo de mineral e até mesmo o nlvel
e a intensidade de intemperização aos qual este foi submetido. A forrna
ou a fração,_bem ~o~o a proporção em que estas estão dispostas, são
de extrema 1mportanc1a para o manejo e o entendimento da dinâmica do
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341 , 201 9

Dinâmica do potássio no siste ma solo-planta 285
K no sistema, a qual interfere diretamente na disponibilidade às plantas.

Estes fatores (formas, dinâmica e disponibilidade) podem ser entendidos
como um ciclo, pois não se pode falar de K no solo sem que se entenda
de forma integrada estes pontos.
O K representa de 2, 1 a 2,3 % da crosta terrestre, sendo o sétimo
elemento em maior abundância. Contudo , grandes áreas agricultáveis
apresentam níveis considerados baixos ou deficientes de K imediatamente
disponível (Zõrb et ai. , 2014). Isto ocorre com mais frequência em solos
arenosos, ácidos, salinos (Goulding e Loveland, 1986) e solos altamente
intemperizados (Melo et ai., 2003; Benites et ai., 201 O; Kaminski et ai.,
201 O; Rosolem e Steiner, 2017). No entanto, este fato pode não estar
relacionado à deficiência de K no solo, mas sim pela indisponibilidade do
nutriente às plantas.
A camada arável do solo (O a 20 cm) contém em tomo de 0,04 - 3 % de K;
contudo, relativo a este valor, 90 - 98 % está na forma/fração estrutural
(por definição, faz parte da estrutura do mineral primário) a qual, ao menos
temporariamente, é indisponível às plantas. As frações prontamente
disponíveis, representadas pelo K trocável e K da solução do solo, representam
1- 2 % e O, 1- 0,2 %, respectivamente (Zõrb et ai., 2014). A fração do K não
trocável pode representar de 1 a 1O % (Coelho e Verlengia, 1988), a qual pode
ser considerada bifásica , podendo tanto disponibilizar quanto adsorver K,
e assim manter o equilíbrio entre as frações.
Características do solo e do regime hídrico podem ser indicadoras
do comportamento do K. Solos arenosos sob regiões com alto índice
pluviométrico tendem a ter baixos teores de K, enquanto solos argilosos
sob regiões semiáridas podem apresentar teores maiores (Coelho e
Verlengia, 1988; Azevedo e Vidal-Torrado , 2009; Kampf et ai., 2009;
Melo et ai., 2009), bem como solos com teores de silte acima de 10 % ,
podem apresentar altas quantidades de K não trocável (Volf et ai. , 2017).
Estas características estão ligadas à geologia e à existência de minerais
primários, e , por conseguinte, fontes de K.
Os solos arenosos contêm pouca argila e a mesma contém pouco ou
nenhum mineral primário, bem como apresenta baixa capacidade de troca
de cátions (CTC), e então baixa capacidade de retenção do K trocável. Por
outro lado, em solos argilosos, a CTC é maior e a quantidade de minerais
primários na argila também , e , por consequência, podem possuir teores
maiores de K em todas as frações.
Solos arenosos, na camada arável (O a 20 cm), e com característica
de deposição de argila em profundidade (por definição, eluviação ), como
Tópicos Ci. Solo, 10:283-34 1, 20 19

286 Ciro Antonio Rosolem el ai.
ocorre em Argissolos ou Plintossolos, podem ter maiores teores de K em

profundidade , decorrentes do teor de argila, ao longo do perfil (Melo et ai.,
2003), e da presença de minerais primários. Portanto, o teor de K nos
solos é dependente da mineralogia do material de origem.
Solos pouco intemperizados podem conter argilominerais fontes de K
(minerais primários). A saída deste elemente da estrutura dos minerais
pode ocorrer via processos químicos, físicos e biológicos (intemperismo),
podendo ser uma importante fonte de K para as plantas (Kampf et ai., 2009).
A hid rólise é um dos principais mecanismos de intemperismo dos
minerais primá rios, portanto, responsável pela lixiviação de cátions dos
minerais (Kampf et ai. , 2009). Assim, solos sob ambientes com alto regime
hídrico usualmente apresentam menor teor de K nas frações estruturais.
Por outro lado, solos com elevados teores de argila podem ter maiores
quantidades de K nas frações mais disponíveis, uma vez que possuem
maior capacidade de retenção nos sítios de troca.
Da mesma forma, solos em regiões semiáridas, com regime hídrico
irregular ou concentrado, possuem maior quantidade de minerais primários
(Azevedo e Vidal-Torrado, 2009) e, consequentemente, maior quantidade
de K estrutural. Esse padrão também é observado em solos arenosos,
embora neste caso o K seja encontrado nas frações mais grosseiras
(areia e silte).
Os minerais primários são os que possuem maior teor de K em suas
estruturas, tais como as micas e feldspatos potássicos (Bortoluzzi et al.,
2005; Curi et ai., 2005). O feldspato tende a ser mais presente nas frações
areia e silte do solo (Huang , 1977).
Embora seja possível encontrar micas tanto no silte como na argila,
estes minerais potencial de fornecer K estarão na argila e são chamadas
de ilitas (Fanning e Keramidas, 1977; Chaves et ai., 2015}. Os principais
argilominerais ricos em K são as micas trioctaedrais (biotita e flogopita) _e
dioctaedrais (muscovita) (Kãmpf et ai., 2009; Eguchi et ai. , 2015). Minerais
secundários, como a vermiculita e a esmectita, também podem ser fonte de
K e a presença destas de mostra saída do K das ilitas (Melo et ai., 2009).
Formas de K no solo
Do ponto de vista da fertilidade do solo, este nutriente é encontrado nas

seguintes formas: K solução, K trocável, K não trocável e K estrutural. O K da
solução do solo pode ser extraido com água e está prontamente dispon_ivel.
o K trocável, normalmente, é extraido com acetato de amõnio, ácidos
T6picos Ci. Sulo, 10:283-34 J, 20 l 9

Dinámici) cio poli,ssío 110 sisterm, solo-planln 287
diluídos (sulfúrico e clorídrico), resina trocadora de íons e eletroultraíillração

(EUF) e, também, é considerado disponível. O K não trocável é extraído com
ácido nítrico (HN03 ) fervente e, segundo trabalhos recentes, é parcialmente
biodispon ivel. O K estrutural é normalmente extraido por meio de digestão
com ácido fluorídrico (HF) e é considerado não disponível em curto prazo.
Conceitualmente, a determinação do K total está mais relacionada
aos minerais primários, portanto é a fração mais lenta ou de quase nula
disponibilidade. Contudo, a obtenção do K estrutural (ou mineral) ocorre
mediante a diferença do K extraído pela digestão com HF e o K extraído
com HN03 fervente (Nachtigall e van Raij, 2005), representando assim a
reserva de K no solo. Na figura 1, está contido esquema simplificado do
ciclo do K no solo, em que as frações do K potencialmente disponíveis
às plantas são identificadas.
Mesmo sendo de baixa disponibilidade, o K estrutural pode ser capaz de
influenciar diretamente na fertilidade do solo referente ao K. Isso ocorre pelo
fato de que, a partir da intemperização dos minerais primários (feldspatos
potássicos), o K será um dos elementos lixiviados destes. A partir disso,
poderá ocorrer a formação de novos minerais com K em sua estrutura
(minerais 2: 1) ou até com a ausência total deste elemento (minerais 1: 1
ou óxidos).
Solos tropicais podem conter grandes quantidades de feldspatos
potássicos, principalmente nas frações mais grosseiras, como no silte
(Chaves et ai., 2015; Volf, 2019); assim, este mineral pode ser fonte direta de
K para a solução do solo a partir da oxirredução (Huang, 1977; Zõrb et ai.,
2014; Chaves et ai. , 2015). Contudo, principalmente em solos tropicais,
a ocorrência de hidrólise pode ser a principal forma de saída do K deste
mineral. Este processo formará novos minerais potássicos, como as micas
e ilitas, além de minerais secundários, como vermiculita ou esmectita.
A intensidade da exposição do mineral à hidrólise (maior ou menor
parecença de água) determinará a magnitude da lixiviação do K do mineral
e, consequentemente, o mineral secundário a ser formado. Este processo
contínuo pode retirar todo o K dos minerais até a formação de caulinita
e/ou minerais oxídicos.
O mineral feldspato sob ambiente árido ou semiárido resultará em maior
formação de caulinita, contudo, mesmo que em pequenas quantidades,
formará minerais micáceos, fontes de K (por exemplo: biotita, flogopita,
muscovita, vermiculila e esmectita). Assim, a exposição deste mineral à
pressão hídrica não será suficientemente adequada para promover a total
retirada do K , mantendo assim o nutriente em frações menos solúveis,
Tópicos Cl. Solo, 10:283-3'11, 2019

-l
o, N
-::, 00
n· 00
o
V,
Q
(f)
o K exportado
9
.....
o Erosão K adicionado
N K perdido
co (fertilizantes, resíduos)
w Escorrimento K resíduo I ◄ 1 K absorvido Supeílcie do solo
w
.::.
......
N
-
o
\O
n
K solução 1,.____...( K trocável )~lK entrecamadas_; ã"
)>
::,
.~- õ
J_ ~~-
::,
õ"
! K disponível às plantas _. ~O. ::o
o
1/)
o
Minerais primários ro
(micas, feldspatos) 3
ro
C.I
Limite da zona radicular
K lixiviado
Figura 1. Ciclo simplificado do K no solo.

Fonle: adaplada de Barros et ai. (2004) e Goulding et ai. (2017).
Dinâmica do potássio no sistema solo-planta 289
podendo ser considerado como reserva. Por outro lado, ambientes com
chuvas mais regulares e em maiores volumes podem promover a total
retirada do K, ocasionando ambientes sem K estrutural.
Outro fator que influencia nos teores de K estrutural é o intemperismo
bioquímico , causado pela ação das raízes, principalmente na retirada
de K das micas e/ou ilitas (a rgilominerais 2:1) (Barré et ai., 2009),
causando mudança na estrutura do mineral (Hinsinger e Jaillard, 1993;
Gommers et ai., 2005; Barré et ai 2007; Moterle et ai., 2016). Isso faz com
que o aumento na intensificação e a diversificação de cultives e plantas,
nos diferentes sistemas de produção agrícola, afetem a intensidade da
dinâmica do K no solo, permitindo aumento da eficiência de uso deste
nutriente. Tal efeito é conhecido por biodisponibilidade de K, ou seja,
o nutriente que está disponível no solo mais a porção que pode ser
disponibilizada por meio da ação de exsudados radiculares, como os
ácidos orgânicos de cadeia leve.
Plantas capazes de reciclar o K devem ser entendidas como fonte de
entrada do nutriente no sistema (Figura 2), pois estas podem fornecer mais
K do que as plantas que serão cultivadas em sucessão são capazes de
extrair (Garcia et ai., 2008).
Dessecação
de plantas
de cobertura
K de baixa
solubilidade
(K nas bordas)
---------il Tempol --------•► 1o-
Figura 2. Dinâmica do K no sistema solo•planta.

Fonte: adaptada de Volf (2019).
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341 , 2019

O K não trocável (KNT)
O K não trocável é assim definido porque não está prontamente disponível

por não se encontrar na solução do solo e tampouco ligado aos sítios de
troca da CTC. Minerais potássicos, principalmente as micas/ilitas com maior
capacidade de intemperização, como os trioctaedros (biotitas ou flogopitas),
podem ser considerados fontes diretas de "I< não trocável''. pois podem
fornecer K diretamente para as plantas a partir da intemperização bioquímica
(Mojallali e Weed, 1978; Berthelin e Leyval, 1982; Eguchi et ai., 2015).
Em solos de regiões tropicais em estágio mais avançado de intemperização,
foi sugerido que as íontes principais de K seriam minerais secundários,
como a vermiculita ou a esmectita, bem como em ambientes ainda mais
intemperizados , o K esteja adsorvido aos coloides do solo ou às bordas
das argilas sob diferentes forças de retenção (Nachtigall e van Raij, 2005;
Moterle et ai. , 2016), não sendo capaz de sofrer trocas catiônicas sem quebra
desta ligação.
De acordo Khan et ai. (2014), que realizaram meta-análise a partir de mais
de 2.100 estudos, não é possível estabelecer uma relação entre a aplicação
de fertilizante potássico (KCI) e o aumento de produtividade das culturas.
Como exposto acima, isso pode ocorrer devido à existência de outra fonte
de K que o disponibiliza às plantas. Essa fração está adsorvida às cargas
negativas dos coloides e/ou da matéria orgânica do solo. O fornecimento de
K às plantas por meio do reservatório do K não trocável (K biodisponível)
é sugerido como principal hipótese para explicar a recorrente fraca relação
entre os testes de solo que estimam o K trocável e a produção relativa das
culturas (Benipal e Pasricha, 2002; Barré et ai., 2007).
Os mecanismos de liberação do K não trocável ocorrem essencialmente
na região da rizosfera (por definição, região limítrofe do solo sob influência
de exsudatos radiculares e microrganismos associados), sendo uma das
formas o esgotamento do K trocável, por meio da absorção radicular.
estimulando a liberação do elemento da fração não trocável; a outra forma
está provavelmente relacionada à exsudação de H· pelas plantas na
rizosfera (como forma de regular seu balanço de cargas), que pode levar
à transformação de minerais (Hinsinger e Jaillard, 1993; Paola et ai., 2016).
Com isso. o H+ pode solubilizar K tanto destas frações ligadas na parte
externa dos minerais como dissolver minerais micáceos ou ilíticos. assirn
aumentando a disponibilidade de K.
Portanto, a transformação de ílogopita (mica trioctaedral) em vermiculita
(vermiculitização) ocorre pela substituição do K, localizado nas entrecamada5 ,
Tópicos Cí. Solo, 10:283-341 , 2019

Dinâmica do potássio no sistema solo-planta 29 1
por H.. (Hinsinger et ai. , 1993; Gommers et ai., 2005; Paola et ai., 2016).
Em solos altamente intemperizados , como os do Cerrado brasileiro , a
rizosfera de plantas de Uroch/oa ruziziensis promovem a liberação de K não
trocável (Garcia et ai., 2008; Volf et ai., 2018). Assim, é possível fornecer K,
via mineral primário, como a biotita (mica trioctaedral), em quantidades
suficientes para o desenvolvimento de plantas, como constatado por Mojallali
e Weed (1978) no cultivo da soja (Glycine max (L.) Merrill].
Outra ilita, como a muscovita (dioctaedral), mesmo contendo K em sua
estrutura, não é eficiente em disponibilizar o nutriente. Ao compararem duas
ilitas como fonte de K às plantas de milho (Zea mays), Berthelin e Leyval
(1982) demostraram que a biotita forneceu mais K do que a muscovita.
Isso ocorre porque micas trioctaedrais (biotita) são mais susceptíveis ao
intemperismo do que dioctaedrais (muscovita), devido à distância da ligação
entre o K e o oxigênio (O). No caso das trioctaedrais, o K está mais distante
do O, enquanto na dioctaedrais está mais próximo, dificultando a quebra
da ligação. Outro fator é a direção da força de repulsão exercida pelo H.
Nas dioctaedrais, esta está voltada para o sítio octaedral vago, enquanto
nas trioctaedrais, a força é exercida diretamente sob os cátions na posição
octaedral (Fanning e Keramidas, 1977; Curi et ai., 2005), favorecendo a
expulsão do K.
Solos sem a presença de minerais potássicos, como os cauliníticos, podem
ter uma fração suficientemente grande de K "não trocável" ou K extraído
com HNO fervente (Rosolem e Steiner, 2017), e suportar o crescimento de
3
plantas por vários anos, embora também possa ocorrer minerais micáceos
agregados à caulinita (Melo et ai., 2000). Nestes tipos de solos, a fonte de
K para as plantas ou é via fertilizante ou do K adsorvido sob maior força de
retenção (K não trocável) em sítios específicos das lâminas de argila (Figura 2).
o K pode estar tamponado por outros cátions e, assim, não ser extraído
por extratores de trocas catiônicas. Solos ácidos podem ter a ocorrência
de interestratificação de minerais 2:1 com alumínio (AI), como vermiculitas
com hidroxi-AI nas entrecamadas (VHE), passando a ser mais resistente
ao intemperismo (Azevedo e Viciai-Torrado, 2009), com decréscimo na
disponibilidade de "K não trocável" dos minerais 2: 1, dificultando a saída
do K. Assim, próximo à rizosfera, do solo com VHE, constatou-se que não
há incremento do K não trocável (Figura 3), enquanto que, no solo com
vermiculita, sem interestratificado de AI, foi observado incremento (Volf et ai.,
2018). Embora os extratores não sejam capazes de retirar o K tarnponado
pelos oxi-hidróxidos de AI, a exsudação de compostos orgânicos na rizosfera
pode gerar complexantes com alumínio e, então, liberar o K para a solução.
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

- - ~- Floresta
7,0 - - - - • - - - - 20 a 60 cm
7 6,5
E
"O
c,U 6,0
E
E
w
>
5,5 l
TI
g 5,0
0
,ro
~
e:
4 ,5
---- ---- •
4 ,0 +----,-----.-.------,-----,-.------,---,-,------,----,- - . - - - ,
O 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13
Distância da rizosfera, mm
Figura 3. Potássio não trocável em solo sob ambiente de floresta e solo cultivado
(camada de 20 a 60 cm). O solo de floresta contém, na mineralogia da
argila, vermiculita com hidróxido entrecamadas (VHE), ao passo que o
solo cultivado possui vermiculita. Barras verticais representam a diferença
mínima significativa.
Fonte: adaptada de Volf et ai. (2018).
O teor de K não trocável do solo pode ser influenciado pelo cultivo

de plantas com grande capacidade de reciclar e acumular K em seus
tecidos, tanto por retirar o K desta fração, convertendo para fração trocável
(Garcia et ai., 2008) quanto depositando K na fração não trocável, oriundo da
lixiviação deste elemento das plantas, após a dessecação (Rosolem et ai.,
2006) (Figura 2). Esse acréscimo no teor do K não trocável também pode
ocorrer após a aplicação de fertilizantes potássicos (Rosolem e Steiner,
2017; Volf, 2019) (Figura 4 ). Assim, essa fração é dinâmica e pode ser
considerada como um "amortecedor'' para as outras fontes, sendo de extrema
importância no manejo nutricional do K. Em razão disso, recomendamos
que a denominação "K biodisponível'' deva ser utilizada em substituição ao
termo "K não trocável".
Potássio trocável (Kt) e da solução do solo (KS)
O K trocável é a fração utilizada para a calibração das recomendações de

uso de fertilizantes (Melo et ai., 2003; Nachtigall e van Raij, 2005; Zõrbe et ai.,
2014 ). A textura e o teor de matéria orgânica do solo podem iníluenciar
diretamente o teor de K trocável.
Tópicos Ci. Solo, 10:283-3() J, 2019

Dinâmica do potélssio no sistema solo-pla nt a 293
900
800 c::::::::J Antes das aplícações de K

c::::::::J Após 1º aplicação de K
700 i:==i Após 3º aplicação de K
í
C)
.::,,:. 600
C)
E
õ 500
o li)
o 400
e
~
Q) 200
"O
'-
oQ)
f-
100
K trocável K não trocável
Figura 4. Teores de K não trocável e trocável em solo fertilizado com K, por três
ciclos, em pousio. Barras verticais representam o erro padrão da média.
Fonte: adaptada de Volt (2019).
Solos mais arenosos tendem a ter baixo teor de matéria orgânica e,

consequentemente, baixa CTC, e nesses casos o K trocável tende a ser
baixo. A reduzida presença de cargas negativas, principalmente oriundas
da argila do solo, também desfavorece o K biodisponível (K não trocável),
pois esta fração também depende de lâminas eletricamente ativas para
segurá-lo. Nesses solos, a principal fonte de K para a fração trocável é via
fertilizante ou a partir da dissolução dos minerais potássicos, como feldspatos
contidos no silte.
Os solos agricultáveis no Brasil, de forma geral, apresentam teores
baixos de K trocável, devido à maioria das áreas produtoras de grãos
(culturas com grande exigência de K e altamente extratoras) estarem
localizadas em Latossolos, que são altamente intemperizados (Benites et ai.,
201 O). Embora os referidos solos geralmente apresentam baixos teores de
K trocável, o tamanho do reservatório biodisponível pode ser alto, como
indica o quadro 1.
O K trocável (adsorvido) e o da solução do solo sofrem grande influência
de outros cátions, tais como Ca2+ e Mg 2+ (Rosolem et ai., 2005). A ordem de
atração pelos coloides é coordenada pela valência e pelo raio de hidratação,
sendo ca2• > Mg2• > K+ (Benites et ai ., 201 O). Como os solos brasileiros
são, em sua maioria, de caráter ácido, há necessidade da utilização de
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341 , 2019

Quadro 1. Análise descritiva dos dados de solos coletados na região do Vale

do A raguaia, Mato Grosso, Brasil
Nº de Desvio
Variável Média Mínimo Máximo
casos padrão
K trocável O a 20 cm (mg kg·1 ) 91 66 9,0 319 48
K HNO~ O a 20 cm (mg kg·1) 91 95 14 ,0 723 91
K não trocáve l O a 20 cm (mg 1<9·1 ) 91 29 0,0 '1 404 52
K trocável 20 a 40 cm (mg kg·1) 91 30 5,0 192 27
K HNO 3 20 a 40 cm (mg 1<9· 1) 91 58 9 ,0 531 71
K não trocável 20 a 40 cm (mg kg·1 ) 91 28 0,8 340 53
Razão Kt/KNT O a 20 cm<1> 91 11 0.5 118 13
Razão Kt/KNT 20 a 40 cm<1> 91 5,5 0.2 86 14
Razão entre a quantidade de K não trocavel e K trocável.
111
Fonte: adaptado de Volf et ai. (2015).
corretivos para elevação do pH (calcário, por exemplo). Contudo, o cálculo

da quantidade de calcário a ser aplicada deve ser cauteloso, principalmente
em solos com baixa CTC. A saturação dos sítios de troca com Ca2 + e Mg2+
poderá promover a retirada do K ligado aos coloides (Coelho e Verlengia,
1988), favorecendo a lixiviação de K no perfil do solo.
Os teores de K na solução do solo usualmente variam de 1 a 1O mg L·1
(Ernani et ai., 2007; Melo et ai. , 2009), devido à pouca acurácia nos métodos
de avaliação da disponibilidade, além de ser uma fração muito dinâmica
no sistema solo-planta . O K trocável, por sua vez, pode representar até
1o % da reserva total dos solos (Benites et ai. , 201 O). Os reservatórios do
K trocável e da solução do solo serão as primeiras frações influenciadas
pela aplicação de K. O equilíbrio existente entre a fase sólida (K trocável)
e a fase líquida (K da solução) explica esse processo. O K na solução é
dependente do fluxo solo-planta. A partir da absorção pela planta, ocorre
0 reabastecimento pela fase sólida, fazendo com que o K trocável seja a
principal fonte do K para a solução do solo.
Dinâmica do K no solo
O fato de o K ser elemento constituinte de muitos minerais faz com que
ele tenha a dinâmica de um ciclo aberto, bem como por estar na forma
iônica (K*) no solo, tendendo ao equilíbrio entre as frações. A camada de
solo (arável ou subsuperfície), bem como o sistema de cultivo utilizado, são
fatores influenciadores da dinâmica deste nutriente.
Tópicos Ci. Solo, 10:283-:341 , 2019

Dinâmica d o potássio no sistema solo-pla nln 295
Os processos de entrada, saída e redistribuição do K entre as frações

estão interligados, tornando essa dinâmica complexa. O poder tampão do K
(PTK) é o responsável pelo equilíbrio entre as frações, o qual é regulado pela
capacidade de se manterem os teores de K na solução do solo, mesmo com
a absorção pelas plantas (Nachtigall e van Raij, 2005). A relação quantidade/
intensidade, representada pela fração que fornece o K (quantidade), para
manter o equilíbrio, e a fração da solução do solo (intensidade), representa
o PTK. A intensidade coordena o PTK, contudo, é a partir da mensuração
do ponto de equilíbrio do K trocável que se consegue saber quando o K
não trocável é usado. Ou seja, outras frações só serão utilizadas quando a
fração trocável estiver em equilíbrio. Assim, solos com presença de mica têm
ponto de equilíbrio para K trocável em torno de 30 mg kg·1 (Bortoluzzi et ai.,
2005), ao passo que solos sem a presença desses minerais, esse ponto
de equilíbrio é próximo de 6 mg kg·1 (Rosolem et ai. , 2012). O ponto de
equilíbrio para causar a saída do K das entre camadas da ilita é de 3 mg kg·1
(Hinsinger e Jaillard, 1993).
Solos com teores baixos de K trocável (K+), mas com a presença de
minerais micáceos, terão o K não trocável como o responsável pelo fator
quantidade, mantendo o PTK do solo (Wang et ai., 2004). Nesse caso, o K
não trocável será o principal reservatório responsável por abastecer e manter
o equilíbrio com o K em solução (prontamente disponível às plantas).
Em solo do Cerrado com teor baixo e alto de K trocável e não trocável,
respectivamente, Volt et ai. (2018) mostraram que, na região mais próxima
da rizosfera (0,5 mm) de plantas de U. ruziziensis, os teores de K trocável
se mantiveram mais elevados do que em regiões mais distantes, o que
provavelmente é explicado pelo reabastecimento do K a partir do reservatório
não trocável.
Solos com baixos teores de K trocável e CTC, com aplicações sucessivas
de K, podem, em primeiro momento, apresentar aumento no K trocável,
contudo este teor será estabilizado e, a partir de então, o K aplicado aumentará
o K da fração não trocável (Figura 4 ), evidenciando que o tamponamento
pode ocorrer para a fração trocável e da solução, mas o solo pode reter o
excesso de K exógeno em outras frações.
A dinâmica do K é orientada por entrada e saída do nutriente do
sistema solo-planta (Figura 2). Tal caracterlstica pode favorecer maior
absorção de K do que as plantas necessitam, o que é conhecido como
"consumo de luxo" (Rosolem et ai., 2012; Oltmans e Mallarino, 2015), fato
que pode ocorrer na maioria das plantas, armazenando-o nas organelas,
principalmente no vacúolo. Isso ocorre porque o K é absorvido, translocado
Tópicus Ci. Solo. J 0:283-311l , 201 9

296 Ciro Antonio ílosolem et t1l.
e armazenado em sua forma iônica, facilitando assim sua entrada e sua

saída do sistema.
As plantas de cobertura são capazes de influenciar nesta dinâmica, pois
estas retiram o K de frações menos solúveis e, após sua dessecação, ocorre a
lixiviação do K dos tecidos vegetais para as frações trocáveis e não trocáveis
do solo (Rosolem et ai., 2006); além disso, deve ser ressaltado que estas
plantas extraem muito e exportam pouco K.
Pelo fato de o K ser altamente exportado pelas principais culturas
comerciais cultivadas, sua retirada e não reposição (com dose de K similar
à quantidade exportada), ao longo do tempo, pode exaurir as frações trocável
e não trocável do solo (Rosolem e Steiner, 2017), fazendo com que aplicações
mais recorrentes e elevadas de K-fertilizante sejam necessárias para a
obtenção ou manutenção de altas produtividades.
Os critérios utilizados para recomendação da entrada via aplicação de
fertilizantes usualmente levam em consideração testes de solo que estimam
o K trocável na camada superficial (O a 20 cm). O K oriundo das plantas de
cobertura pode ser suficiente para suprir a demanda da maioria das culturas
agrícolas (Crusciol et ai., 2015). No Brasil, as espécies de plantas utilizadas
para cobertura do solo/adubação verde, após sua dessecação, fornecem,
aproximadamente, entre 50 e 350 kg ha- 1 de K, embora maiores valores são
ainda reportados (Crusciol et ai. , 2005, 2008; Benites et ai., 201 O; Ferrari
Neto et ai., 2012; Soratto et ai., 2012; Costa et ai., 2012; Crusciol et ai., 2013;
Costa et ai., 2014, 2016a, 2016b). Contudo, a amostragem de solo em áreas
sob cultivo dessas espécies pode resultar em teores considerados baixos de
K trocável, pois boa parte do K acumulado pelas plantas ainda estará contida
nos tecidos vegetais (Garcia et ai., 2008). Assim, a recomendação estabelecida
apenas nos teores de K trocável do solo, pode gerar aplicação desnecessária
de K. Em adição, a aplicação contínua de K em solos sob sistema sem
preparo (por definição, semeadura direta) com o uso de U. ruziziensis pode
aumentar os teores de K nas frações trocável e não trocável (Rosolem e
Steiner, 2017).
As vias de perda de K no sistema solo-planta também interferem na
dinâmica desse nutriente. A lixiviação do K ocorre pelo tamanho do raio
iônico hidratado e por sua valência ser menor que dos demais cátions ligados
aos sítios de troca, bem como o K tem menor afinidade com os coloides
(Nachtigall e Riaj, 2005; Benites et ai., 201 O), podendo ocasionar diminuição
do K trocável na superfície, ao passo que, em solos com deposição de argila
em profundidade, pode o elemento ser depositado em outras frações, conio
a de K não trocável (Figura 5).
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

J'J"I
1( 11/111 l11 >1,1'1 v11I, lllfl l<(I 1
ooI
no
I
,oo t
1:>o
I
,,,o
I
100
f
1m1
I
✓.ou
I
no
I
~,10
t
~"º
1
O n 10
(OM!J)
10 n 20
§
oi
u(\) ..... .....
~e 20o '10 · ' ....
.2 \
o
.... \
n.
\
'10 A 60 · .l
• Som I<
--A-- Com I<
Figura 5. Comportamento do K nüo trocl1vol, no porru do solo, com ou som
aplicação do K, ao longo do trõs anos do cultlvos. Aron om plontlo do
soja sob sistema do sucessão sojn (vorllo) o Urochlon rnzlzlonsls no
entressafra. Amostragem roallzada om pró plantlo do soja (novombro) 4
no momento da dcssecação dns plantas do coborturn. Barros horizontais

representam a dlforonça mlnlmo slgnlrlcatlva (DMS),
Fonto: odaptmJo do Volf (2010).
O sistema de produção, assim como o manejo utilizado, Interferem na

dinâmica e, consequentemente, na disponibilidade do K para as planlas.
A partir do momento em que se entenda que todas as frações poclem ser
utilizadas como fonte de K, a disponibilidade passa a ser conceituai 0 relativo.
Quanto está disponlvel? Quem está dlsponlbllizando? Para quem e do oncle
está sendo disponibilizado? Estas são perguntas que devem ser respondidas
para que se disponha uma recomencfaç~o criteriosa de I<.
Perdas de K do sistema
o K disponlvel está negativamente relacionado a proporçl1o do areia
grossa e positivamente relacionado às quantidades de argila e slllo (Pai el ai.,
1999). Assim, maiores perdas por lixivlaç~o de K podorn sor esperadas em
solos arenosos do que nos solos argilosos (Malavolta, '1985). A llxlvlaç~o
de K abaixo da camada arável aumenta com as trixat:1 do oplicaçb1o do K,
mas o efeito é menos perceptlvel em solo argiloso, compornllvamonto tios
de textura média (Figura 6).
A llxlviação de I< em solos arolloso~ e flrgllouronoHo~. fortlllzi1clos
regularmente e com teores altos ele I<, dopo11c.l0 mais elo~ toorcm do I< do
'l'61>lt:1J1, C1 Solu, 10:Y.ti'.l.:M 1, ~O 1(J

298 Ciro Antonio ílosolcm el <1I.
400
O K trocável 0
■ K não trocável
'300
200
100
o
í
"'
.e
Ol
-100
~
<"O
E -200
(1)
iii
ºiii -300
o 200
e
~
Q)
"O o
o
1..),
e
<"O -200
iõ
CD
-400
-600
-800
-1000
-1200
o 300 600 900 1200 1500 1800
Dose de K aplicada, kg ha- 1
Figura 6. Balanço de K trocável e não trocável em solo de textura argilosa (a)

e textura média (b) na camada de O a 100 cm após aplicação anual de
fertilizante potássico por 12 anos.
Fonte: adaptada de Rosolem e Steiner (2017).
solo do que propriamente da textura (Rosolem et ai., 2010). Sem excesso de

água, na presença de raízes de soja, o movimento do K no perfil foi reduzido,
em um solo de textura argilosa, enquanto foi mais significativo em solo de
textura média (Rosolem e Steiner, 2017). Além disso, em solos arenosos, ª
lixiviação de K é proporcional às taxas aplicadas (Rosolem et ai., 2012), send0
fortemente aumentada com aplicações anuais acima de 90 kg ha·' de KlO.
O aumento na dose de fertilizante potássico intensifica as perdas por
00
lixiviação abaixo de 100 cm de profundidade em solos franco-argilosos
arenosos, podendo chegar de 16 e 52 % do K aplicado, respectivamente
(Rosolem e Steiner 2017).
Tópicos CI Solo, 10.28.'.j-~Jll 1, 20 19

Dinúmicn cJo po l6ssio no sislern;.1 solo -plunlil 299
Avaliação da disponibilidade de K no solo
Diversos métodos são utilizados para quantificar as formas de K no solo

(Quadro 2). O acetato de amônio 1 M, tamponado a pH 7, é considerado o
extrator de referência para avaliar a disponibilidade de K trocável (nas formas
solúvel e adsorvido) no solo (Me Lean e Watson, 1985).
Nos laboratórios de análise de rotina no Brasil, em adição ao acetato
de amônio, a estimativa do K disponível por meio de resinas trocadoras
de íons (aniônica e catiônica) e soluções ácidas, como Melich-1, também
é usual (Meurer et ai., 2018). Em solos altamente intemperizados, a resina
trocadora de íons apresenta boa capacidade de predizer a absorção de K
pelas plantas, possivelmente explicado mecanismo de extração das resinas,
que remove o K trocável e parte do K não trocável, simulando o movimento
do K na zona de absorção radicular (Me Lean e Watson, 1985).
Extratores ácidos, tais como Melich-1 e Melich-3 conseguem extrair o K
trocável tanto em solos jovens quanto em intemperizados, ao passo que a
resina trocadora de íons pode subestimar esse reservatório em solos menos
desenvolvidos (Medeiros et ai., 201 O). Em relação ao K não trocável, diferentes
abordagens podem ser adotadas, tais como extratores químicos, lixiviações,
incubações e cultivos sucessivos visando exaustão (Sparks, 1987).
Em geral, o extrator HNO3 1 M fervente é o mais estudado até então,
mas apresenta resultados inconclusivos, com casos de sucesso, mas
Quadro 2. Principais métodos de determinação de K no solo
K solução K trocável K não trocável K total
Centrifugação Acetato de amônia HNO3 fervente HF
Membrana de HCI e H2S04 diluído HCI fervente

pressão
Deslocamento Resina trocadora de ions Lixiviação com HCI
de coluna
CaCl2 ou MgCl 2 diluído Eletrodiálise
NH4 CI Eletroultrafillração
Eletrod iállse Resina saturada com H'
Eletroultrafiltração Incubações sucessivas
Tiourela de prata Tetrafenllborato de sódio

Cultivas sucessivos
Fonto: ocJaplado do Sparks (1 987).
T ó picot. Ci. Solo. J0:2tú -34 1, ~O 19

300 Ciro Anlonio Rosolem et ai.
também fracasso na predição do K extraído pelas plantas (Liu e Bates, 1990;

Hosseinpour e Sinegani, 2004; Srinivasarao et ai., 2014). Com exceção do
HNO3 fervente, que provoca dissolução do mineral potássico, outros métodos
desenvolvidos para o I< não trocável, como o feniltetraborato de sódio, resina
trocadora de íons e eletroullrafiltração, são, na verdade, métodos de equilíbrio,
causando a liberação de K não trocável por meio da forte atração que o
tetrafenilborato, resina e campo elétrico provocam (Me Lean e Watson, 1985).
Apesar dos resultados heterogêneos do HNO3 fervente, esse teste químico
pode evitar a exaustão das reservas de K não trocável no solo. Em vista do
esgotamento dos reservatórios do K trocável e não trocável em subsuperfície
(20 a 60 cm) observada no estudo de Rosolem e Steiner (2017), pode-se
sugerir que a avaliação da disponibilidade de K com HNO3 fervente seja
realizada esporadicamente em horizontes mais profundos do solo, como
forma de monitorar a reserva de K biodisponível do sistema. Nesse mesmo
estudo (Rosolem e Steiner, 2017), o balanço positivo de K na camada arável
(O a 20 cm) é resultado de residual da fertilização potássica e da lixiviação
de K dos resíduos vegetais em decomposição.
Como complementação, Meurer et ai. (2018) sugerem que a separação
dos solos com base em características mineralógicas (presença de minerais
primários, secundários e argilominerais 2: 1, por exemplo), pode aumentar o
poder de predição dos testes de solo, inclusive com adoção em sistemas de
recomendação de K diferentes para cada região do pais. Mais recentemente,
a medida do centro de gravidade da fração argila , por meio da análise
difracional de raios X, tem sido usada para estudar a dinâmica do K não
trocável no curto prazo (Khormali et ai., 2015; Paola et ai., 2016).
Devido à dinâmica do K, a disponibilidade não pode ser definida somente
através de valores de testes de solo, nem mesmo somente a partir de uma
fração, mas é necessário compreender o sistema como um todo, de forma
holística. O nível crítico de K no solo é uma medida simples e direta que
tem orientado as recomendações para todas as culturas (Quadro 3), sendo
mensurado como K trocável (soma do K em solução e adsorvido às cargas
negativas).
Contudo, não é levada em consideração a dinâmica do K no solo e nem
mesmo o manejo utilizado, os quais podem interferir na real disponibilidade
do K para as plantas. Talvez por isso ·exista grande número de trabalhos
sem respostas à aplicação de K, mesmo com teores abaixo do nlvel critico
(Khan el ai., 2014).
Solos tropicais usualmente apresentam baixos teores de K trocavel
(Benites et ai., 201 O) devido à alta exportação pelas culturas e tambén1
Tópicos Ci. Solo, 10:283 -3'11 , 2019

Dinâmica do potássio no sistema solo-planta 30 1
Quadro 3. Faixas ajustadas de fertilidade de K em solo sob sistema plantio

direto, determinadas em diferentes profundidades e por diferentes métodos
Classe de fertilidade
Profundidade
Extrator Muito Muito
de amostragem Baixa Adequada11' Alta
baixa alta
mg kg·1
O a 10 cm Mehlich-1 0-30 31-60 61-90 91-120 >120
Mehlich-3 0-30 31-0 61-90 91 -120 >120
Resina 0-28 29-56 57-84 85-112 >112
O a 20 cm Mehlich-1 0-40 41-80 81-120 121-160 > 160
Mehlich-3 0-40 41-80 81-120 121-160 > 160
Resina 0-34 35-68 69-102 103-137 >137
111 Valor
superior da faixa correspondente ao teor crítico ajustado.
Fonte: adaptado de Schlindwein el ai. (2011 ).
pela pouca quantidade de sítios de troca no solo. Contudo, é comum a

ocorrência de teores de K biodisponível (K não trocável) maiores que a
fração usualmente mensurada (K trocável), e este ser a principal fonte de K
(Garcia et ai., 2008; Rosolem et ai., 2012; Crusciol et ai., 2015; Volf et ai.,
2017). O milheto (Pennisetum glaucum), a U. brizantha e U. ruziziensis são
capazes de absorver K nas formas trocável e biodisponível (este último por
meio da solubilização do K via ácidos orgânicos excretados pelas raízes das
plantas, como mencionado antes) e acumular quantidades consideráveis do
nutriente no resíduo vegetal.
Contudo, os métodos usuais de recomendação não contabilizam o K
nos tecidos e, por consequência, podem subestimar a real disponibilidade
do nutriente. A amostragem de solo e da palhada depositada na superfície
do solo pode ser uma estratégia interessante para que grande parte do
possivelmente K disponível (trocável) seja estimada. A coleta de solo mais
tardiamente evitando-se assim a amostragem durante ou imediatamente
1
após o ciclo fenológico das culturas de cobertura, também é possível, embora

seja mais complexo prever com acurácia o tempo necessário para que haja
lixiviação do K ao solo.
Solos com minerais primários fontes de K e/ou solos com altos teores de
K biodisponivel podem ser fonte significativa de K, mas não são identificados
como tal pelos testes laboratoriais de rotina. Embora as plantas de cobertura
tenham grande capacidade de absorver o K menos prontamente disponlvel
{K não trocável) e disponibilizar para a cultura posterior como Kt, culturas
Tópicos Ci. Solo, 10:283 -341, 2019

302 Ciro Antonio Rosolem e t ai.
de interesse econômico, como a soja, também são capazes de utilizar essa

forma de K mais recalcitrante (Rosolem et ai. , 1993).
A disponibilidade de K também é influenciada por frações menos solúveis
não extraídas em testes de solo empregados no Brasil, como acetato de
amônia, resina trocadora de ians e Melich-1 . Contudo, a velocidade de
liberação do K das frações menos solúveis será influenciada por sua posição
na argila . Quando proveniente de minerais 2:1 , das entre camadas, o tempo
para disponibilidade deve ser mais lento, enquanto que em solos com K ligado
por maior força de retenção nas bordas, o nutriente pode ter sua velocidade
de disponibilidade semelhante ao K trocável.
O K NA PLANTA
Funções
O K é o cátion mais abundante no citosol e desempenha diversas funções

nos vegetais. Embora este nutriente não seja metabolizado (formando apenas
complexos fracos), o K tem papel fundamental nas relações água-planta,
atuando na manutenção do balanço de água nas plantas, extensão celular
e turgor das células (Hawkesford et ai., 2012). Como grande destaque, a
abertura e o fechamento dos estômatos estão diretamente relacionados à
movimentação de K nas células-guarda (Figura 7). Além disso, o K atua como
ativador de mais de 60 enzimas, uma vez que as mesmas necessitam de
um cátion monovalente com concentração entre 50 - 150 mM para induzir
mudanças conformacionais na proteína (Epstein e Bloom, 2004 }. A síntese
de proteínas, amido e de ATPases ligadas ao bombeamento de prótons
pelo K também é reportada (Nitsos e Evans, 1969; Gibrat et ai., 1990;
Hawkesford et ai., 2012). O K também tem papel crítico na fotoss[ntese
mesmo não sendo parte da molécula de clorofila, participando da síntese de
ATP (fotofosforilação), fluxo de H+ pelas membranas tilacoides e atividade
da carboxilase ribulose 1,5-bifosfato (RuBP; Hawkesford et ai., 2012).
O carregamento da sacarose, o transporte de soluto e a transferência de
energia no floema para regiões deficientes também são funções do K, assim
como o balanço de cátions e ânions nos tecidos vegetais.
Suprimento até as raízes e mecanismos de absorção
O K está presente na solução do solo na forma de K·, sendo esta a mesma

forma como ele é absorvido pelas plantas. A mobilidade dos nutrientes no
Tópicos Ci. Solo, 10·283•:34]. 201 9

....,
o,
ü
r.º
o \ \ ~ H'
V>
D
(J)
o
o
-
e
1\.:)
(X)
w o
:,·
w' OI•
.:::,. Maiato '2 3
N)
o...... i
OAA
, ~
, - __ P,
@"
o.
o
'° Vacúolo
i
PEP
Amido NADPH7
~ ~
'riose-fosfato
't:I
2.
º"
V>
V>
õº
i
DHAP- Glu-1P\
::,
o
V>
;;;·
(1)
3
OI
V>
o
Mesofilo celular
o
"O
Cltosol ATP ~ ~
::,
e,
NADPH+-§
Figura 7. Representação esquemática dos possíveis mecanismos de osmorregulação envolvendo o K•. Adaptada de
Hawkesford et ai. (2012). DHAP: di-hidroxiacetona fosfato; Glu-1P: glicose 1-fosfato; OAA: ácido oxalacético; PEP:
fosfoenolpiruvato; RuBP: carboxilase ribulose 1,5-bifosfato. A abertura dos estômatos se inicia pela redução do pH do
apoplasto das células-guarda. Contra o potencial elétrico, ocorre entrada de K• nos vacúolos, contrabalanceado por
c1· ou maiato. O influxo de K• também pode ativar a PEP carboxilase e, por consequência, maiato, sendo este último
transportado ao vacúolo como acompanhante do K•. O fechamento do estômato é induzido pelo rápido efluxo de K• e v.J
íons acompanhantes para o apoplasto da célula-guarda. o
v.J
solo é um dos fatores que mais influenciam sua disponibilidade às plantas.

Hoje se aceita que o suprimento de nutrientes às raízes ocorre por dois
processos: a difusão e o fluxo de massa. Tanto um como o outro estão
relacionados diretamente à mobilidade do nutriente no solo, que é governada
principalmente pela sua interação com a matriz do solo, ou seja, depende do
quão fortes são as ligações entre o nutriente e essa matriz. Assim, quanto
maior a mobilidade de determinado íon no solo, mais fácil e rápido será seu
contato com as raízes das plantas (Marschner e Rengel , 2012). O contato
entre íon e as raízes ocorre pelos seguintes processos:
a) FLUXO DE MASSA ocorre quando o nutriente se movimenta em direção
às raízes das plantas, carregado na solução do solo na qual se encontra
dissolvido. Esse processo é controlado pela transpiração das plantas, que,
por sua vez, ocorre devido a um potencial hídrico decrescente (solução do
solo> raízes> folhas> atmosfera). Portanto, ele será maior quanto maiores
forem a transpiração das plantas e a concentração do nutriente na solução
do solo (Novais e Melo, 2007; Oliveira et ai., 201 0a; Marschner e Rengel,
2012). A quantidade de K que chega às plantas por fluxo de massa varia
entre 3 e 28 % (Barber, 1995; Rosolem et ai., 2003a; Oliveira et ai., 201 0a).
Entretanto, há trabalhos demonstrando que, em solo pobre em K, com pouca
umidade, o fluxo de massa responde por menos de 10 % da quantidade do
nutriente que chega à raiz, mas pode chegar a quase 40 % em solo úmido
e mais rico em K (Oliveira et ai., 2004 ). Mais recentemente, em campo, se
observou que, em solos arenosos ricos em K, a quantidade do nutriente na
solução do solo é alta, o que resulta em disponibilidade para lixiviação, mas
também para o transporte por fluxo de massa (Rosolem e Steiner, 2017).
A quantidade de K que entra em contato com as raízes por fluxo de massa
pode ser calculada conforme a Eq. 1:
(1 )
Em que:
Qª é o fluxo de água (m3 m 2 s· 1);
[K] é a concentração média de K na solução do solo (Oliveira et ai., 201 0a).
b) DIFUSÃO é o processo responsável por até 90 % de todo o K que

chega às raízes (Oliveira et ai. , 2010a). A absorção pela planta cria um
gradiente de concentração do K entre a superfície radicular e a zona fora
do alcance das raízes, fazendo com que o K se mova em direção às raízes
de uma região de alta concentração para a região de menor concentração,
possibilitando sua absorção. Assim, a quantidade de K que é suprido às
plantas mediante via difusão pode ser, resumidamente, definida por meio
da Eq . 2 (Ernani et ai., 2007):
Tópicos Ci. Solo, 10:283-34 1, 201 9

HJ',
/\q/1\t /\v/\rlJ( Cn Cr)/L

Em q110:
b.(Jl/\1(J :1 (Jllrllltldnclo cio I< quu dlOíJíl /110 ntli'O!l ()Il i llfll drnJo porlodo do tornpo;
/\v ú o conloúdo volu,n(,lrlco do (1orn1 110 oolo;
/\r ,~ (1ro:i r~dlc.;ular;
D 1cprcGonta o cooílclento de dlfuFJf1o do K o 25 "C (1 J)O .,, 1O•, crn;, s 1;
Pan~nn~. 1959);
Cs ó ;i concentraç~o do I< na soluçf.\o do solo foro do alcance das ralzes;
Cr representa a concentraç9o de K na soluçl1o do solo na rlzosfera;
L 6 a distâ ncia entre Cs e Cr.
Dentre os fatores que lnfluenclam a dlfusflo de K no solo, o conteúdo

volumétrico de água possui grande relevêncla (Figura O) (Oliveira et ai., 2004;
Costa e t a i., 2009; Chatterjee e Ghosh , 201 4). A ssim, em solos secos, a
difusao de K no solo é praticamente nula (Zeng e Brown , 2000; Novais e
Melo, 2007). O conteúdo volumétrico de água do solo é aumentado conforme
o solo se torna compactado, portanto a dlíusão do K também será maior,
até certo ponto, em solos compactados (Figura 9). Isso ocorre porque solos
compactados tê m poros mais estreitos e Isso favorece a formaçao de filmes
delgados de água continues, o que favorece a movlmenta~o do K (Silva el ai.,
2018). Além disso, a compactação do solo faz com que as parllculas do solo
fiquem mais próximas umas das outras, reduzindo assim o caminho a ser
12
10
·~ 8
'g
6
~
r-
~·"
'}
o -,- --- ,--- --,-

~o :w 40
-- no·,
o
Conloúdo du úuuo no uulo, c111 1 cm 1
Figura o. Cooflclouto do dlfuNüo ofollvo do K om funçtio do contoúdo volumótrlco

do água no solo.
r:011lú: ,ul11ptodu "º 2011() O OroWII (2000),
Tt,p1rv, CI :-:iul1J, JU:2H:J.:M 1, lO l 'J

306 Ciro /\nto11io ílosolem c l ai.
140
◊LA
125 0 LV/\
·,
e
E
N
1
E
110 ◊
õ ◊
E
:i.
u:
<:o
o
~
o
95
80 - + - - - - . - - - - - . - - - - . . . . . - - - - ~ - - ~
1,0 1, 1 1,2 1,3 1,4 1,5
Densidade do solo, g cm- 3
Figura 9. Fluxo difusivo de K em direção à resina aniônica em função da

densidade do solo em amostradas de Latossolo Amarelo (LA) e Latossolo
Vemelho-Amarelo (LVA).
Fonte: adaptada de SIiva ct ai. (2018).
percorrido pelo nutriente (Costa et ai., 2009; Silva et ai., 2018). Contudo, é
necessário pontuar que o aumento da difusão do K devido à compactação
do solo não levará necessariamente ao aumento de sua absorção pelas
raízes, pois a compactação do solo é um dos fatores que mais restringem o
crescimento radicular. Portanto, o contato entre o K e as raízes será menor
devido à redução da quantidade de raízes no solo.
A temperatura também influencia a difusão do K no solo, pois a
viscosidade da água é aumentada quando há elevação da temperatura, e
há incremento na sua fluidez através dos canais do solo, favorecendo o
movimento do K (Gonçalves et ai., 2008; Ni et ai., 2019). Ainda, a energia
cinética dos íons é proporcional à temperatura do meio. Assim, o íon K·
se difundirá mais rapidamente em ambientes mais aquecidos. Na prática,
essa interação do movimento do K e a temperatura pode ser realmente
danosa em situação em que é feita a semeadura e a adubação potássica
no sulco, e ocorrem períodos de estiagem e altas temperaturas. Nesta
situação, as plântulas podem morrer devido à elevada difusão de K para
junto das ralzes, mesmo com pouca água disponível, causando aumento da
pressão osmótica e desidratação. Essa é mais uma vantagem de sistemas
de cultivo que permitem a manutenção de palha sobre o solo, a qual age
como isolante térmico, evitando picos de temperatura {Shen et ai., 201B:
Ni et ai., 2019).
Tópicos CI. Solu, 10:283-3tl l, 20 19

Dinflrnlcél do po l[1ssio no sislc ma solo-pli:inla 307
Além dos fatores descritos, a conc.entração de K•, a mineralogia, a

presença e a concentração de outros eletrólitos, tais como Ca 2 • e Na ♦•
influenciam a difusão do K no solo (Gonçalves et ai. , 2008; Neves et ai. ,
2009; Chatterjee e Ghosh, 2014 ). É importante ressaltar que o suprimento
de K às plantas ocorre simultaneamente por meio dos dois processos já
descritos e o quanto cada um deles contribuirá para o total de K suprido
às plantas dependerá da interação dos fatores de solo e ambiente com as
c.aracterislicas radiculares de cada planta.
Uma vez na superfície radicular, o K é levado através dos interstícios e
paredes celulares passivamente, sem dispêndio de energia, pois o processo
ainda é governado por fluxo de massa ou difusão (White, 2012). O espaço
livre aparente (ELA) é o primeiro local de contato do K com a raiz. O ELA
é um espaço contínuo formado pelos vazios intracelulares e os micro e
macroporos presentes na parede celular. O termo "aparente" é atribuído
pelo fato de que nem todas as moléculas e íons circulam livremente por
todo o espaço. Por exemplo, no espaço livre de água, íons e a molécula de
água podem circular livremente, enquanto que no espaço livre de Donnan,
solutos polares, íons e até mesmo a água, podem ter seu movimento restrito
(Fernandes et ai., 2018).
A restrição de movimento no espaço de Donnan é devido ao fato de que,
na superfície das microfibrilas de celulose que formam a parede celular, são
depositados ácidos galacturônicos. Estes ácidos orgânicos possuem grupos
carboxílicos que apresentam carga residual negativa todas as vezes que o
pH do apoplasto se tornar maior que 3,5. Isso ocorre constantemente, haja
vista que o pH no apoplasto é regulado por meio do equilíbrio com a solução
do solo (pH entre 5 e 7), o que dá origem à capacidade de troca catiônica
da raiz (CTCR). Portanto, o K• é atraído por estas cargas negativas e tem
seu movimento restringido (White, 2012; Fernandes et ai., 2018).
oK• pode difundir-se livremente no ELA, uma vez que a raiz está
embebida na solução do solo, sendo que a circulação dependerá da sua
concentração em diversos compartimentos, como os macro e microporos no
espaço intercelular. Dentro da raiz, o K· permanecerá no ELA até encontrar
seu sítio de absorção específico ou um canal iônico. Dependendo das
concentrações, internas e externas de K , pode ocorrer a passagem de K
da planta para o solo. O transporte de nutrientes da superfície radicular até
os vasos transportadores pode ocorrer através de duas vias:
a) SIMPLÁSTICA, que pode ocorrer em células corticais ou em células
do parênquima , e o nutriente precisa ser deslocado célula a célula até
entrar em contato com o parênquima vascular. Esse transporte do nutriente
Tópicos Ci. Solo, 10:28:-J-341 , 20 19

308 Ciro /\ntonin ílosolern el ai.
é fei~o através plasmodesmas, que são canais que ligam as células desde
a epiderme até o endoderma.
b) APOPLÁSTICA/SIMPLÁSTICA, que se dá quando o nutriente transpõe
o ELA até a estria de Caspari, sendo então absorvido pelas células e então
transferido intracelularmente até o xilema. Embora haja trabalhos antigos
demonstrando que a CTC da parede celular pode interferir na relação entre
os íons que a atravessam, tais como Ca, AI e K, este papel foi questionado há
um bom tempo por Nye e Tinl<er (1 977), que reportaram que as propriedades
da parede celular seriam irrelevantes para a absorção de íons. Deste modo,
discussões sobre a diferença entre raízes de leguminosas, como a soja, e
de cereais, como o milho, em absorver K ficam prejudicadas.
Absorção de K pelas plantas: canais e transportadores
Vencidas as barreiras de solo e do espaço livre aparente, é necessário

atravessar a membrana plasmática e assim o K ser tido como absorvido.
A concentração de K+ no citosol das células vegetais é mantida em torno de
100 mM , nível ideal para o cumprimento das funções metabólicas (Britto e
Kronzucker, 2008; White e Karley, 201 O). Em contraste, as concentrações
de K· da solução do solo são altamente variáveis, geralmente na faixa de
O, 1 a 1 mM, embora às vezes possam ser ainda mais baixas (Maathuis,
2009).
Até certo ponto, as plantas são capazes de ajustar-se a diferentes
níveis de disponibilidade de K', desenvolvendo mecanismos adaptativos
que envolvem principalmente mudanças na arquitetura de raiz e ativação
ou inibição de sistemas de transporte de K+ (Nieves-Cordones et ai., 2014).
Epstein et ai. (1963), avaliando as curvas de cinética de absorção de
K+, observaram uma resposta bifásica ao aumento da concentração externa
de K• e sugeriram que pelo menos dois sistemas de transporte estavam
envolvidos em sua absorção: um sistema de alta afinidade, que operava em
baixas concentrações externas, e um sistema de baixa afinidade, em altas
concentrações de K. Portanto, o K• é absorvido através de sítios específicos
de origem proteica. Através deles, o K· se desloca para o interior da célula
(influxo) ou para o exterior (efluxo).
Conforme revisão de Fernandes et ai. (2018), estes sltios que são
formados de proteínas integrais da membrana, podem ser divididos em
duas classes:
a) transportadores Iônicos que podem atuar unldirecionalrnente
(uniporte), através de troca entre espécies iônicas (antiporte) ou através
Tóplcos Ci. Solo, 10:283-3tl 1, 2019

10()
do transporte shnultõnco cio lons, o sl111porto. Estes carreadores podem

transpor H pl;isrnalemél em voloclclades entre 300 o ·1.000 lons s 1, sendo
que, nn lílixa de concontmçüo do altfl afinidade, a absorçfio de K' é mediada,
mais provavelmente, pelo slmporte l('/1-1' (Szczerba e t ai., 2009; Nieves-
Cordoncs el éll., 2014 ). Assim, estes transportadores são responsáveis pela
nutriç§o potássica das planlfls quando a concentraç~o de K ' na solução do
solo é bc1stanle baixa, 0 111 média menor que 200 µM (Maatl1uls e Sanders,
1994; W:mg el ai. , 2019).
b) c~nais iônicos cuja velocidade de transporte ó de 1Oº a 1Oº lons s· 1,
sendo que esta velocidade de transporte é devida ao falo de estes canais
apenas transportarem a favor do gradiente de potencial eletroqulmlco.
A absorção de I(' por estes canais ocorre quando a sua contração na
solução do solo é relativamente alta, acima de 300 µM (Epsteln et ai., 1963,
Schroeder et ai., 1994 ).
Com o advento de ferramentas moleculares , foi possível elucidar os
componentes moleculares envolvidas na captação de K ' pela raiz (Nieves-
Cordones et ai. , 2014 ). Assim, desde a identificação do cDNA de AKT1,
que codifica um canal retificador de influxo de K' (Sentenac et ai., 1992)
e de HvHAK1, codificando um transportador de K ' de alta afinidade
(Santa-Maria et ai., 1997), cinco familias de protelnas de transporte que
estão implicadas na homeostase de K' foram isoladas: (1) canais Shaker-
like K' ; (2) canais Tandem-pore (TPK); (3) transportadores HAK/KUP/KT;
(4) transportadores HKT, e (5) antiportadores cátion protônicos (CPAs)
(Li et ai., 2018). Contudo, na famllia Hl<T, os membros permeáveis ao
K· parecem estar presentes apenas nas monocotiledôneas (Very et ai. ,
2014 ). Os transportadores e canais estão presentes nas variadas partes
das ralzes e são manifestados em resposta aos diversos fatores ambientas
e da planta (Quadro 4).
A detecção e a resposta ao K' pela planta parecem ser mediadas por
vários meios diferentes. Estes incluem o potencial de membrana celular,
as espécies reativas de o xigênio (ERO), o Ca 2 ' , os hormônios, como
etileno , ácido jasmônlco ou cltoclninas, e o sensorlarnento direto das
concentrações ambientais de K' pelos canais de K' (Shin , 2017; LI et ai.,
2018; Wang et ai., 2019).
É importante ressaltar que a utilização dos transportadores (com alta
afinidade e especificidade, e demandados em baixa lK'] externa) e dos canais
iônicos de K ' (baixa afinidade e especificidade, e demandados em alta lK 'J
externa) podem ser utilizados simultaneamente na mesma raiz, em regiões
distanciadas por cenllmetros (Sandhu et ai., 2016). Por exemplo, onquanto
'l'ópko!l Ci. Solo, J O:iU:j.:JII 1, 20 l 9

w
-l
o:
"'O
n·
Quadro 4. Principais proteínas de transporte catalisadoras da absorção e da movimentação de K nas plantas. As proteínas são
divididas por familias, sua localização nas membranas, mecanismo e função atribuída. PM: membrana plasm ática; TP:
-o
o
V.
tonoplasto; ER: retículo endoplasmático; EN: endomembrana; CP: cloroplasta; Mit: mitocôndria; NO: não determinado;
o KIRC: canal de entrada de K•; KORC: canal de saída de K•
C/'l
o
9 Função
-
9
N
Família
Shaker
Local
PM
Proteína
AtAKT1. AtAKT5, AtAKT6, AtKAT1, AtKAT2
Mecanismo
Canal de K (KIRC) lníluxo de K
00
w Regulação de AtAKT1
t,,)
PM AtKC1 (=AtKAT3) Canal de K
-
.
A
N
PM AtAKT2/3
subunidade
Canal de K (KIRC) Carga de floema
o
.....
"° PM AtSKOR Canal de K (KORC) Carga de xilema Q
....
o
PM AtGORK Canal de K•(KORC) Eíluxo de K J>
~
TPK/KCO PM AtTPK4 Canal de K· Compensação de carga o

::l
Canal de K· Liberação de K vacuolar õ'
TP AtTPK1 , AtTPK2, AtTPK3, AtTPK5, AtKCO3 ~
o
CP AtTPK3 Canal de K· Fotossíntese V>
o
~
CNGC PM AtCNGC1 , AtCNGC10 Canal de cátions Influxo de K 3
ri)
PM AtCNGC2, AtCNGC4, AtCNGC11 , AtCNGC12, Canal de cátions Sinaiização de Ca ~
CI
AtCNGC18
PM AtCNGC3, AtCNGC7, AtCNGC8 Canal de cátions Absorção de cátions
PM AtCNGC5, AtCNGC20
TP AtCNGC19, AtCNGC20
NO AtCNGC6, AtCNGC9, AtCNGC13, AtCNGC14,
AtCNCG15, AtCNGC16, AtCNGC17
GLR PM AtGLR3.3, AtGLR3.4 Canal de cátions (?)
Fon\e : adaptado de Waters e\ ai. (2013) e White e Bell (2017).
~~
QL'..:é.o d-. ~
F =--::Ié Lccz = -=:::---a , ,IEG:r1S-C

=,_- -,-.::=:,-
.G.-
Mtt. CF ~~-=
N'J ~.klR1 i . A:GL.R32.. .~ tSLR3.7 Ca12/ ce. ,-.zrcrs !::,r ~bc§: ~ =--=
ND -~ ~ 1 ..:i Cata ce a§Uors
~
?=. Nd A..'"GLR12. ..;..'"GLR1 .3 ..t;.tGLR2..1 , A:GLR2...2...
?
~.tGLRL3. ArGLR2..4. At-GLR2..5. AtGLH2..6.
A.tGLR2.7. A~LR2-.6. AtGLR2..9. AtGLR3 .1. ~
~ ;;_~LR3.6
-= KU? ,;'-i....:!....~'KT P~.t Ati·-LL!J<5 . .A.tKU?i . A!:l'\.-'UP2. AtKUP7. AtKUP11 Simpart,: K/H lmil!Xi:! ce ,.,
T? At'e-.LJPe.. AtKU?5. Afr..."1.JP7 Simparte K/H

ER AtHAK5 Simporte K/H
CP AtKUP12
ND Ati'--'UP3. AtKUP6. A!KUP8. AtKUP9. AtKUP10 Simporte K/H
CPAi (Cl·{X) PM A1SOS1 (A!NHX7). AtNHX8 Troca Na/H E.9uxo ée i'lê
TP AtNHX1 . AtNHX2. AtNHX3, AtNHX4 Troca cãtions/H Sêques!ro de K e N2 1, 2c.!ci~
1 - ,,
EN AtNHX5. AtNHX6 Troca K/H R egu.29=0 pn
PM AtCHX13 Simporte K/H K- infiux
PM AtCHX17 Troca K/H Regula~o de pH citwsõlico
PM AtCHX21 Troca Na/H Carga de Na no xilema
ER AtCHX23 Troca K/H Homeostase de K
EN AtCHX17, AtCHX20 Troca K/H Homeastase. reguíação àe
pH, tráfego na membrana
---
o:
"O
;::;·
-
w
N
o
1/)
Quadro 4. Cont.
D.
(/) Familia Local Proteína Mecanismo Função
o
·º---
o EN? AtCHX16, AtCHX18, AtCHX19 Homeostase. regulação de
r.;;,
00
w pH , tráfego na membrana
t.:
-
.
.:::,.
[\j
NO AtCHX1, AtCHX2, AtCHX3, AtCHX4, AtCHX5,
AtCHX6A, AtCHX7, AtCHX8, AtCHX9,
o
.....
\,!)
AtCHX10, AtCHX11 , AtCHX12, AtCHX14,
()
AtCHX15, AtCHX22, AtCHX24, AtCHX25, ~
o
AtCHX26, AtCHX27, AtCHX28 )>
::::1
CPA2(KEA) CP AtKEA 1, AtKEA2, AtKEA3 Antiporte K/H pH do cloroplato e o

:::J
osmoregulação o
:i::,
AtKEA4, AtKEA5, AtKEA6 o
NO 1/)
o
Transporte de K Influxo de K ~
CaCA(CCX) (PM) AtCCX5 3
AtCCX 1, AtCCX3 Troca K/H Sequestro de K vacuolar !?.
TP
Transporte de K
-
01
NO AtCCX4
NO AtCCX2
Transporte H/K Redistribuição de auxina
MFS PM AtZIFL 1.3
Transporte H/K Redistribuição de auxina
TP AtZIFL1.1
Canal de cátions Efluxo de Na
HKT PM HKT1 ;1
uma parte da raiz explora a camada superficial do solo, geralmente rica em

K+, a outra parte pode estar explorando a camada pouco mais profunda, com
baixo 1< disponível. Assim, enquanto a absorção do K pela parte superficial
da raiz será feita via canais iônicos, nas camadas profundas, será feita via
transportadores.
Transporte e redistribuição de K pelo floema
A alta mobilidade do K no interior da planta é geralmente sustentada pela

ocorrência de sintomas de deficiência em órgãos mais velhos. Desse modo,
o K é translocado dos tecidos velhos, como folhas, caule e raízes, para frutos
ou tecido meristemático, em um sistema fonte-dreno marcante. O transporte
a longas distâncias também pode fornecer K aos órgãos mais jovens, mas
cabe ao floema redistribuir o nutriente pela planta (Malavolta, 2005).
Recentemente, foi descoberto um sofisticado mecanismo de translocação
de K, em que (1) a parte aérea "comunica" o sistema radicular acerca de sua
necessidade de K; (2) contribui para a nutrição de K nos tecidos do floema, e
(3) o gradiente de K como fonte de energia móvel entre o citosol do floema e
o apoplasto (Dreyer et ai., 2017). O canal AKT2 (também chamado de ATK2/3
ou ATK3), do tipo Shaker-like, pode carrear o K para dentro e fora da célula
(Sharma et ai., 2013; Dreyer et ai., 2017). É um canal expresso essencialmente
após a independência das reservas da semente e ocorre no tecido vascular
da parte aérea das plantas (Deeken et ai., 2000). Esse canal apresenta dois
modos de sinalização da fosforilação, que são interconversíveis, sendo que
o canal ATK2 não fosforilado atua como um retificador interno e o canal
ATK2 fosforilado atua na condução do K nos dois sentidos (Michard et ai.,
2005). Assim, é sugerido que o ATK2 possui função crítica no modelo de
"bateria de K", em que o referido íon atua como fonte de energia móvel em
tecidos vasculares, por modular a voltagem da membrana pela alternância do
processo de sinalização da fosforilação (Gajdanowicz et ai., 2011 ; Dreyer et ai.,
2017). Em adição, o canal ATK2 também atua na sinalização de respostas
ao estresse, com sua expressão aumentada na presença de ácido abscisico,
luz e assimilados de C02 (Deeken et ai., 2000).
Deficiência de K
Por se tratar de um nutriente móvel na planta, normalmente a deficiência
de K é descrita na literatura por se manifestar inicialmente nas folhas mais
velhas. Entretanto, tem sido demonstrado que isso nem sempre é observado,
como na soja deficiente em K, por exemplo. Nesse vegetal, pode ocorrer
Tópicos Cí. Solo, I 0:283-34 1. 2019

( :110 /\11t111il11 l{m11l1·1111·1111.
umri cJoflclôncir1 sovcr:i o ~,ulir.lunlo pnra prejudicar a produtividade, mas

c:.;sn dnficlõnci:J n:\o so rnanlfuGlnr durn11to r) c:rosclmonto vegetativo. Em
qucstüo de clu os :..:onii-Jn:is, onlrol,Jnto, ri11r 111do m; vagens começam a
o ncl 1er, o clonrnnd:i cio fn 1to orr, doso11volv1rnonlo drena o K das folhas,
apan !condo c ntúo r, doflr.iônclél. Corno oxblc,rn vagens na planta toda, a
cJ c fi cióncin so m aniíostíl n~ plnntc1 toda 0 n~,u somente em folhas mais
velhns. O problomo ó quo , neste cr1so, jl1 ntlo soria mais passivei corrigir
a defi ciência.
É bom lembrar que, para a maioria das culturas granlferas e para o algodão
( Gossypium hírsutum), a maior parle do K é absorvida até o florescimento.
Desta forma, na formaçao de frutos, o principal processo na planta com
relação ao K é a translocação. Isso tem dois pontos importantes a considerar,
dependendo da espécie e da fase da cultura: 1) No caso do algodão, o
aparecimento de deficiência tardia de K, a partir do aparecimento do primeiro
capulho, é perfeitamente normal, uma vez que as folhas deverão cair. Mas, no
caso de cereais, se os grãos não estiverem formados, quando a deficiência
se torna visual, a possibilidade de correção é pequena. Assim, para o K, é
mais importante prevenir a deficiência que lentar corrigi-la uma vez detectada.
Embora haja relativa variabilidade nos sintomas visuais de deficiência
de K entre espécies, as plantas geralmente apresentam necrose marginal
(ou mesmo de vários pontos do limbo foliar) e murcha das folhas, com
crescimento reduzido (Epstein e Bloom, 2004 ). O sistema radicular também
é menos vigoroso e frutas e sementes também se apresentam menores e
enrugados (Fageria, 2009; Carmeis Filho et ai., 2017). A deficiência de K
pode levar à menor atividade fotossintética e enzimática da planta, como,
por exemplo, menor atividade da enzima piruvato quinase, implicando em
consequente menor slntese de fosfoenolplruvato no citosol (Shin, 2014).
A tolerância à seca também é menor (Cakmak, 2005).
Em adição , Wang e Wu (2013) abordaram Importantes aspectos
gênicos e moleculares da sinalização e no transporte de K • por canais e
transportadores, especialmente em caso de deficiência de K (Figura 1O).
Em slntese, a atividade da enzima H '-ATPase é aumentada em caso de
limitação de K na planta , o que leva à hiperpolarização da membrana
plasmática e redução do pH extracelular. A membrana hiperpolarizada (4-')
ativa o influxo de K ', enquanto que o meio extracelular acidificado facilita a
absorção de K por transportadores (por exemplo, HAK5). Devido à deficiência
do nutriente , formas realívas de O acumulam-se nas células da raiz por
melo dos genes RHD2 e RCl3, além do iníluxo de Ca2 • no citoplasma.
As protelnas CBL (CBL 1 e CBL9) recrutam a quinase CIPK23 para a
membrana plasmática, que, por consequência, ativa ATK1 (também regulada
Tf,picw, Ci. Solo, J0:2H:i-:M1, 20 19

Dinâm ica do potássio no sistema solo-pla nta 3 15
Deficiência de K
4J
anal Ca2 ' GJ

:::::::::::_ :g :::::
Q. ---
.
~1
:e
- - .....__~n
~
....
-.
,,
::
...."
li
li
li
..
CBL4 :
Figura 1O. Processos de sinalização e regulação do transporte de K• em resposta

à deficiência de K em Arabidopsis.
Fonte: adaptada de Wang e Wu (2013).
pelas proteínas CBL 1O, AIP1, AtKC1 e SYP121 ), responsável pela absorção
de K. O complexo CBL4-CIPK6 facilita a translocação do canal AKT2 para
a membrana citoplasmática. No tonoplasto, as proteínas CBL2 ou CBL3
interagem com a CIPK9 e ativam canais ou transportadores que liberam
K• do vacúolo para o citoplasma, ao passo que o fluxo inverso é mediado
pelo canal TPK1 .
COMO AUMENTAR A EFICIÊNCIA DE USO

DO K PELAS CULTURAS?
Diversas equações podem ser utilizadas para estimar a eficiência de

uso dos nutrientes pelas plantas (Good et ai., 2004). Merece destaque a
eficiência de absorção de K (EAbK), calculada pela divisão entre o total de K
acumulado pela dose de K aplicada, enquanto que a eficiência de utilização
do K (EUtK) se refere ao produto da produtividade da cultura pelo conteúdo
de K acumulado (White et ai., 2009).
Tó[)icos CI. Solo, l0:283-:M J, 20 19

3 16 Ciro Antonio Rosolem el ai.
A busca pelo aumento nas eficiências de absorção e utilização de K é

essencial para a redução das perdas de K por líxiviação (aqui reportadas,
anteriom1ente), quando do emprego excessivo de fertilizantes potássicos,
além de baixas produtividades, quando doses insuficientes de K são adotadas.
Em ambos os casos, o prejuízo financeiro é inevitável.
Os principais fatores que afetam a EAbK são relacionados à morfologia
da raiz e ao sistema de absorção e transporte de K, além de atributos físicos,
químicos e mineralógicos do solo, que podem alterar a disponibilidade e o
acesso das raízes ao K (Meurer et ai., 2018). Avaliando a EAbK de Brassica
oleracea, White et ai. (2009) reportaram que as diferenças entre genótipos
podem ser explicadas pelos seguintes fatores: (1) taxa de absorção de K
através da membrana plasmática das células da raiz, reduzindo a concentração
de K na rizosfera e aumentando o fluxo difusional de K; (2) liberação de K
não trocável por exsudatos radiculares; (3) proliferação de raízes no solo,
que diminui a distância necessária para a difusão de K e o fluxo de massa,
e (4) taxa de transpiração da planta, que pode afetar o fluxo de massa de
K do solo para a raiz.
Em adição, plantas com alta EUtK apresentam eficaz translocação de K,
sendo produtivas mesmo com baixas concentrações do nutriente no meio
de cultivo (Sattelmacher et ai., 1994; Meurer et ai., 2018). A habilidade
da planta em manter concentrações adequadas do K no citoplasma, seja
pela substituição do K por outros íons no vacúolo, seja por modificações
anatômicas, pode explicar esse efeito (White e Karley, 2009).
De acordo com Shin (2014 ), o aumento na EAbK e EUtK pode ser
obtido por meio de quatro estratégias de manipulação genética: (1) regular
a expressão de fatores de transcrição que promovam maior volume radicular
(particularmente pelos radiculares e raízes laterais), para facilitar o acesso
ao K disponível no solo; (2) superexpressão de genes relativos à absorção
e à translocação de K na planta; (3) manuseio de marcadores moleculares
e locus de características quantitativas (QTLs) envolvidos na eficiência de
uso de K, e (4) uso de QTLs em programas de melhoramento de plantas.
Todavia, o melhoramento por meio da manipulação genética ainda é incipiente
e muitos estudos são requeridos até a obtenção de variedades mais eficientes
no uso (absorção e utilização) de K (Meurer et ai., 2018).
POTÁSSIO EM SISTEMAS DE PRODUÇÃO
A mobilidade de K nas plantas é alta. Os sais minerais de K são altamente

solúveis. O K não é metabolizado e forma apenas complexos fracos con 1
Tópicos Ci. Solo, 10:~83-:i'I 1, 20 19

Dinâ mica do potássio no sistema solo-planta 3 17
moléculas orgânicas, sendo praticamente todo ele prontamente trocável

(Epstein e Bloom, 2004 ). Portanto, o K pode ser facilmente lixiviado de
tecidos vegetais vivos ou mortos, independentemente da decomposição ou
da mineralização de resíduos vegetais.
A maior parte da acumulação de K em espécies anuais ocorre enquanto
a parte aérea sofre crescimento rápido (Gregory et ai., 1979), de modo que
a taxa de absorção cai após o florescimento. Isso é interessante do ponto de
vista de ciclagem de K em sistemas de produção com plantas de cobertura,
que normalmente são manejadas até o florescimento. Por outro lado, no caso
dos cereais, mais de 70 % do K permanece na palha após a colheita de
grãos. Portanto, essa é uma importante fonte de K para a próxima safra e
deve, de alguma forma, ser considerada nas recomendações de fertilizantes.
Ao estudar a ciclagem de nutrientes em sistemas de produção agrícola,
é importante considerar os seguintes pontos:
1) O K adicionado, seja por meio de fertilizantes minerais ou orgânicos,
na sua maior parte, está em forma iônica ou será rapidamente transformado
em íon K.
2) O K acumulado pelas culturas é, em parte, removido do campo e
exportado nas partes de plantas colhidas, ou pode ser retornado ao solo, o
que ocorrerá ao longo do tempo em quantidades variadas.
3) Em culturas de cereais e pastagens, a maior parte do K absorvido é
reciclada para o solo, mas com leguminosas de grão, produção de biomassa
ou sistemas de produção de feno, silagem e cana-de-açúcar (Saccharum spp.),
a maior parte é removida e exportada.
4) Em solos de textura arenosa , a lixiviação de K pode ser alta ,
representando mais de 50 % do fertilizante aplicado, dependendo da dose
aplicada, da época e do estádio fenológico das plantas.
5) No solo, os reservatórios das diferentes formas de K são intercambiáveis,
de modo que mesmo formas consideradas não trocáveis participam do sistema
como uma fonte temporária ou um sumidouro para K.
O papel das culturas e plantas de cobertura na ciclagem e disponibilidade
de K no sistema de produção será discutido, buscando uma melhor
compreensão de como isso poderia ser considerado nas recomendações
de fertilizantes potássicos.
Potencial de reciclagem
Embora O K possa ser perdido por tecidos vivos por gutação, isso não
será considerado neste capítulo. A lixiviação do K da palha de plantas de
Tópicos Ci. Solo, 10 :283-3'1 l , 2019

cobertura ou de folhas em senescência é mais importante na ciclagem

do nutriente. Essa lixiviação tem sido considerada um processo passivo,
embora os mecanismos e condicionantes envolvidos ainda não sejam bem
conhecidos. O que se sabe é que a lixiviação é aumentada com a idade da
folha, com a intensidade e a duração da chuva (Rosolem et ai., 2003b, 2005;
Calonego et ai., 2005). Isso ocorre, pois, após a frutificação, os tecidos mais
velhos entram em senescência e as membranas são rompidas, favorecendo
a lixiviação de K dos tecidos. Depois da colheita , quando as plantas de
cobertura são manejadas com herbicidas ou outro método, o K é lavado
dos tecidos mortos e depositado no solo. A acumulação de K no apoplasto
resulta em um gradiente de concentração que favorece a lavagem (Eichert e
Fernández, 2012). Foi demonstrado ainda que a lixiviação do K dos tecidos
vegetais é proporcional à concentração do nutriente no tecido, ao tempo após o
manejo e à intensidade de chuva (Schomberg e Steiner, 1999; Rosolem et ai.,
2003b, 2005).
O potencial das plantas na ciclagem do K em sistemas de produção
agrícola é definido pela capacidade da espécie de absorver K do solo, da
capacidade de acumular K e do tamanho e profundidade do sistema radicular.
Algumas espécies de plantas conseguem absorver K de formas
consideradas não trocáveis, uma vez que não são extraídas pelos extratores
mais comumente usados para recomendação de adubação (Claassen e
Steingrobe, 1999; Garcia et ai., 2008). Este K adquirido de formas não
trocáveis será posteriormente devolvido ao solo, quando ocorrer lixiviação
dos resíduos da planta (Garcia et ai., 2008; Crusciol et ai., 2015). Assim,
foi sugerido que, em áreas com disponibilidade limitada de K, o uso de
espécies ou variedades eficientes na utilização de formas não trocáveis tem
um grande potencial para aumentar a ciclagem de K e a eficiência do sistema
(Zõrb et al., 2014 ). Diferentes espécies de plantas, ou mesmo cultivares
dentro de espécies, mostraram diferir em sua capacidade de aquisição de K
não trocável do solo (Rosolem et ai. 1988; Garcia et ai., 2008; Wang et ai.,
2011 ). Essa diferença entre espécies tem sido associada à capacidade de
exsudação de ácidos orgânicos de cadeia leve, como citrato, maiato, oxalato
e outros, pelas raízes, além de aminoácidos com baixo peso molecular
(Zhang et ai., 1997).
Do K absorvido pelas culturas ou plantas de cobertura, uma parte será
reciclada para o solo como um íon, enriquecendo a solução do solo, e
estará disponível para a próxima safra, perdido por escoamento superficial
ou lixiviado através do perfil do solo. Parte deste K terá ainda como destino
a transformação em formas menos disponíveis no solo (Garcia et ai., 2008).
Foi demonstrado, por exemplo, que o aumento dos teores de K no solo
Tópicos CI. Solo, J0:28'.i .34 l , 20 l 9

Dinâmica do potássio no siste ma solo-planta 319
após a colheita do milho no outono até a primavera seguinte foi diretamente

relacionado à quantidade de K no resíduo (Oltmans e Mallarino, 2015).
Assim , as espécies cultivadas com fins econômicos podem desempenhar
um papel importante na ciclagem de K em sistemas agrícolas. Na maturidade,
aproximadamente 25 a 45 % do total do K na parte aérea se encontra
nos grãos de milho, enquanto mais de 50 % se acha nos grãos de soja
(Ciampitti et ai., 2013; Oltmans e Mallarino, 2015).
Em Iowa (EUA), o acúmulo médio de K nos grãos ou resíduos de soja,
por ocasião da colheita, foi de 68 e 34 kg ha-1, respectivamente. Em média, o
milho acumulou 29 e 52 kg ha-1 de K nos grãos e resíduos, respectivamente
(Oltmans e Mallarino, 2015). No milho, o K acumulado nos resíduos da
planta que permaneceu na palha após dois meses foi de 50 %, e na soja,
foi de 19 % , diminuindo para 31 % e 12 %, respectivamente, em seis meses.
A quantidade de K remanescente no resíduo da cultura foi menor à medida
que a precipitação foi maior.
Devido à estrutura diferente da planta, muito mais chuva foi necessária
para liberar uma quantidade similar de K do milho do que da soja (Oltmans
e Mallarino, 2015). Na soja, a adubação potássica resulta em muito pouco
acúmulo adicional de K no grão, mas aumenta o acúmulo de K no caule, nas
vagens, nas folhas e nos pecíolos, que permanecem no campo após a colheita
(Hanway e Weber, 1971 ; Rosolem e Nakagawa, 1985; Farmaha et ai., 2012),
A quantidade de K nos resíduos das culturas e das plantas de cobertura
está potencialmente disponível para a próxima espécie a ser cultivada. Isso
pode ser ou não suficiente para a nutrição desta nova cultura e, ainda, o
atendimento à demanda dependerá da velocidade de liberação de K dos
resíduos, ou seja, da sincronia entre as taxas de liberação e demanda. Em
adição, a quantidade de K a ser disponibilizada depende da espécie ou
mesmo da cultivar (Quadro 5). Por exemplo, forrageiras do gênero Uroch/oa,
uma das principais gramíneas utilizadas como planta de cobertura ou em
sistemas de integração lavoura-pecuária, podem acumular mais de 400 kg
ha-1 de K. Espécies de Panicum acumulam até 800 kg ha- 1 de K em um
ciclo inteiro. Gramíneas com sistema radicular profundo absorvem K de
partes profundas do perfil do solo, o que, juntamente com o K não trocável
absorvido resulta em aumento no K trocável nas camadas superiores do solo
'
(Eckert, 1991; Crusciol et ai. , 2015; Rosolem e Steiner, 2017). As culturas de
cobertura ainda reduzem a perda de solo e nutrientes. Rotações de culturas
em semeadura direta reduziram as perdas de K do sistema de 4 a 23 %
(Calonego e Rosolem, 2013) e a introdução de plantas com alto potencial
de acúmulo de K no sistema resulta em menores perdas de K (Rosolem e
Calonego, 2013).
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

320 Ciro Antonio Rosolem el éll.
Quadro 5. Quantidade de resíduo vegetal e quantidade média de K acumuladas

em ~lgumas culturas e plantas de cobertura( 1l
Quantidade
Nome comum Nome cientifico de reslduo(2l K acumulado
Mg ha- 1 kg M9· 1
Mucuna-preta Mucuna pruriens 1-9 17
Aveia-preta Avena strigosa 2-12 30
Calopogônio Colopogonium mucunoides 4-6 15
Crambe Crambe abyssinica 1-3 32
Ervilhaca Vicia sativa 2-5 23
Braquiária ruziziensis Uroch/oa ruziziensis 2-15 28
Milho Zea mays 6-12 18
Mucuna-anã Mucuna deeringiana 2-4 10
Pé-de-galinha Eleusine coracana 3-12 22
Sorgo forrageiro Sorghum bicolor 5-16 16
Nabo forrageiro Raphanus sativus 2-9 37
Capim Tanzânia Panicum maximum 2-18 33
Capim Áries Panicum maximum 2-20 42
Feijão-de-porco Canavalia ensiformis 3-10 14
Labe-labe Dolichos lablab 3-8 14
Tremoço-branco Lupinus a/bus 3-8 19
Braquiária brizantha Uroch/oa brizantha 3-23 27
Milheto Pennisetum glaucum 2-12 25
Amendoim Arachis hypogaea 1-4 20
Soja perene Glycine wightii 4-6 18
Feijão-guandu Cajanus cajan 2-1 2 14
Soja G/ycine max 3-4 19
Crotalária Crotalaria spectabilis 3-8 22
Girassol Helianthus annuus 7-10 15
Crotalária Crotalaria juncea 5-14 14
Cana-de-açúcar Saccharum spp. 5-13 15
Kudzu tropical Pueraria phaseoloides 4-7 16
Triticale x Triticosecale Wittmack 1-5 48
Trigo Triticum aestivum 1-5 18
Arroz Oryza saliva 6-9 24
Quadro compilado por Thiago Assis Rodrigues Nogueira (Universidade Estadual Paulista •Júlio do
111
-
Mesquita FIiho"). m Os valores podem variar conforme idade da planta, tipo de solo, fertllldado, clilllA-
estação, densidade de semeadura, etc.
Tópicos Ci. Solo, 10:283-34 1, 20 l 9

Dlnfi mlca do p o t:'1s,;io no siqttmw solo -pl::inlí1 J2 I
Sincronia entre liberação e demanda em sistemas de

produção
Após a dessecação das plantas de cobertura com herbicida s, uma
parte do 1< presente nos tecidos é remobilizada para as raízes à medida
que os tecidos morrem. Entretanto, a chuva é o principal fator que afeta
a lixiviação de K dos resíduos culturais. Como o K não tem forte ligação
com compostos orgânicos, sua liberação não depende da mineralização da
palha. Na figura 11 , fica demonstrada esta falta de dependência, uma vez
que a liberação de K da mistura de palhas de milheto e crotalária (Crotalaria
juncea) é muito maior do que a quantidade de matéria seca perdida. Outro
ponto que se tem discutido é a conveniência de se fragmentar a palha de
modo a modificar a mineralização da palha e a liberação de nutrientes. Em
estudo realizado por Costa et ai. (2014 ), tanto a perda de matéria seca
dos resíduos vegetais como a liberação de K não foram modificadas pela
fragmentação da palha (Figura 11 ). O que vai determinar a sincronia do
sistema, ou seja, o quanto do K acumulado na cultura anterior ou na planta
de cobertura vai ser aproveitado é a taxa de liberação do K, que depende
de vários fatores. Um exemplo se encontra na figura 12. O milheto libera
mais de 1O kg dia-1 de K logo após a dessecação, mas a liberação do K de
U. brizantha e P. maximum é mais lenta. Por outro lado, a do feijão-guandu
160 9000
K -······ Fragmentada - - - - Inteira
Matéria seca - Fragmentada - - - Inteira í
7200 .ero
128 -
.•,
\
\
\
Ol
..:.:
', \
... \
5400 .e
ro
ro
.·.
\
í
ro
96 •, \
\ a.
.e. ro
OI
\
',\
..., 'O
.:,,: \
·....' 3600 rl
~
--.
\ \
64 ai
.·.'..' ' C/)
....
·..'......... ·ê
32 .......... ....
... 1800 ni
·IU
·-...-: ...... ~
--
··-.::.-:::::.-:.-:.:-.-:......-r.r....
o
4',._.
o 40 50 60 70 80
o 10 20 30
Dias após a dessecação
Figura 11. Quantidade de K e matéria seca remanescente no campo após a

dcssecação de uma mistura de mllheto (Ponnlsetum glaucum) o crotalária
( Crotalaria Juncea), afetadas pela fragmentação ou não dos resíduos.
Fonte: adaptada do Cos lil ot ai. (2014).
Tópicos Cl. Solo, )(J:28J-34 l. 20 J 9

15
··•·· Feijão guandu
---
1
.!:? Milhelo
"O
1
(tJ
e.
12
........ U. brizantha
o,
X . -t.r. P maxlmum
~ 9
Q.l
"O
o
,ro
u-
...
ro
(l)
.D
(l)
"O
ro
X
~
0-18 19-32 33-46 47.74 75-91
Dias após a dessecação
Figura 12. Taxa de liberação diária de K de algumas espécies normalmente

utilizadas em rotações de cultura ou como plantas de cobertura.
Fonte: adaptada de Crusciol et ai. (2013) e Costa et ai. (2016).
(Cajanus cajan) é extremamente lenta. Assim, tanto o milheto como as outras

gramíneas teriam condições de fornecer o K necessário à próxima cultura
num prazo de seis a sete semanas após a dessecação, com boa sincronia.
A quantidade de K lavado por milímetro de chuva, ou taxa de lixiviação,
é muito baixa com chuva de até 5 mm (Figura 13). Isso ocorre porque esta
quantidade de chuva é insuficiente para umedecer totalmente os resíduos.
Por outro lado, a taxa de lixiviação aumenta bastante com chuvas até 20 mm
e depois diminui, tendendo a uma constante com chuvas acima de 75 mm
(Rosolem et ai., 2003b, 2005). Isso ocorre porque, com os primeiros milímetros
de chuva, é lavado o K disponível na superfície dos resíduos ou bem próximo
dela. Com volumes de chuvas maiores, o resíduo será saturado com água.
A partir deste ponto, como a chuva adicional só pode lavar K presente nas
camadas superficiais do resíduo, para ser lixiviado, o K tem de se difundir
para a superfície da palha. Portanto, chuvas mais pesadas teriam pouco
efeito sobre a taxa de liberação e uma maior liberação de nutrientes será
observada com sucessivos ciclos de secagem-umedecimento, o que é o
caso, em muitas áreas agrícolas. Além disso, quanto maior o estado de
desintegração da palha, maior a taxa de liberação de K, uma vez que os
tecidos vegetais se rompem (Calonego et ai., 2005).
A adubação potássica aumenta o acúmulo do nutriente nas plantas,
principalmente na parte vegetativa. Rosolem et ai. (2005) detectaram que
T ópicos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

Dinãmirn <lo potússio no sistemn solo-plérntn 323
0,8
♦ U. decumbens
í
0,6
•... Milheto
Sorgo
E
E o Crotalária
í Triticale
ro
.e
0,5 - *
Ol
.:r.
o
• Aveia preta
u 0,3
ro
·;;
:8
~
0,2
o.o
o 16 32 48 64 80
Precipitação, mm
Figura 13. Taxa de liberação de K de algumas espécies utilizadas em rotação
de culturas e como plantas de cobertura, em função da quantidade de
chuva recebida.
Fonte: adaptada de Rosofem et ai. (2003b).
o milheto fertilizado com K poderia fornecer de 24 a 64 kg ha·1 de K na

safra seguinte, via lixiviação de seus resíduos. Oltmans e Mallarino (2015)
também relataram que a adubação com K aumenta consideravelmente
a quantidade de K lixiviado do milho e do resíduo de soja pela chuva,
em comparação com tratamentos não fertilizados. A perda inicial de K
varia de 4,4 a 29,3 g kg·1 d·1 e depende da espécie da precipitação e do
tempo após o manejo da planta de cobertura. Por exemplo, foi observado
que 150 mm de precipitação removeram a metade do K presente nos
resíduos vegetais de diversas espécies (Schomberg e Steiner, 1999).
A taxa máxima de K liberada de várias espécies de plantas pela chuva,
logo após a dessecação, varia de 200 a 650 g ha-1 mm·1 de chuva e está
fortemente correlacionada com a quantidade de nutrientes acumulada nos
restos culturais (Rosolem et ai., 2003b), provavelmente porque uma grande
proporção deste nutriente está presente no vacúolo e não ligado a compostos
orgânicos (Epstein e Bloom, 2004 ).
Até 60 % do K acumulado na palha é lavado dentro de 40 a 45 dias a partir
da dessecação, em várias espécies, em condições de campo (Giacomini et ai.,
2003; Calonego et ai., 2012; Oltmans e Mallarino, 2015) e, dentro de 130 a
140 dias, mais de 70 % do nutriente retornará ao solo (Calonego et ai., 2012).
Para gramíneas, como braquiária (espécies do gênero Urochloa), milheto e
Panicum, a maior parte do K da palha retorna ao solo em menos de 50 dias
Tópicos Ci. Solo, J0:283-3ll l , 20 19

324 Ciro Antonio Rosolem et t1I.
(Crusciol et ai. , 2011 ). A liberação de I< da palha deixada na superfície do

solo não está relacionada à taxa de mineralização da palha, uma vez que
a perda de I< é mais rápida que a degradação da palha (Rosolem et ai.,
2003b; Calonego et ai., 2012).
/-\s gramíneas tropicais utilizadas como plantas de cobertura no Brasil
podem liberar K a taxas de 1,5 a 6,5 kg ha·1 d· 1• Considerando que a
U. brizantha e o P. maximum acumulam 90 a 100, e milheto, 200 kg ha- 1 de
K nos resíduos, isso seria mais que suficiente para suprir culturas como soja,
milho ou algodão. No Brasil, em rotação de milheto e soja, e aproximadamente
70 kg ha- 1 de K na palha, os resíduos vegetais presentes por ocasião da
semeadura da soja foram liberados até 50 dias após a emergência. Nessa
altura, a soja tinha absorvido cerca de 90 kg ha-1 de K (Foloni e Rosolem, 2004).
As diferenças no padrão de liberação de K entre as espécies em
um sistema de produção definem seu papel no suprimento de K para a
próxima safra. Por exemplo, a crotalária, o milho e o sorgo ( Sorghum bicolor)
liberam K lentamente durante muito tempo, enquanto que o triticale
(x Triticoseca/e Wittmack), a aveia-preta (Avena strigosa), a soja e as culturas
de cobertura dessecadas durante os estágios iniciais de crescimento podem
liberar quantidades consideráveis do nutriente muito rápido (Rosolem et ai.,
2003b; Oltmans e Mallarino, 2015). Portanto, para estimar o valor de K
reciclado para a cultura seguinte, é essencial que se considere a espécie a
partir da qual o K será reciclado, o tempo entre a dessecação e a semeadura
da próxima safra, a quantidade e o padrão de chuva nesse período, e ainda
as propriedades do solo que influenciam o destino do K reciclado.
Resumindo, não é difícil medir ou mesmo estimar a quantidade de K a
ser liberada de resíduos de culturas ou coberturas, mas há incerteza em
estimar exatamente quanto deste K realmente estará disponível a tempo
para a próxima safra. Uma abordagem é estimar as doses de K a serem
aplicadas considerando o K presente na palha, mas sempre usando a análise
de solo como uma ferramenta de monitoramento. Isso asseguraria uma
oferta adequada de K e também garantiria a sustentabilidade do sistema.
O K EM RESÍDUOS AGROINDUSTRIAIS
A agroindústria tem alto potencial de produção de residuos, pois os

processos de beneficiamento dos produtos agropecuários geram grandes
quantidades de subprodutos, os quais podem, se mal manejados, ser fontes
importantes de passivos ambientais. Contudo, uma alternativa para mitigar
ou eliminar este problema é a utilização na própria agropecuária, pois muitos
Tópicos Ci Solo, 10:283-34 1, 2019

dos resíduos gerados podem ser fontes importantes dos principais nutrientes
necessários para o desenvolvimento das plantas. Alguns desses resíduos
são fontes importantes de K e o fato do elemento ter como característica
não fazer parte de quaisquer constituintes celulares (Epstein e Bloom, 2004)
faz com que não haja a necessidade da decomposição do material para
disponibilizá-lo.
O processamento das culturas, como cana-de-açúcar e café (Coffea sp.),
bem como da criação de aves, bovinos e suínos, gera grandes quantidades
de resíduos potencialmente reutilizáveis na própria cadeia.
A cana-de-açúcar gera, em média, 13 L de vinhaça para cada litro de
etanol produzido, bem como 35 kg de torta de filtro para cada 1 Mg de colmos
processados (Rossetto et ai., 2018). Outro subproduto da industrialização da
cana-de-açúcar é a cinza de caldeira proveniente da queima do bagaço de
cana, material este rico em K (Rossetto e Santiago, 2007). Cerca de 1 Mg de
colmos tem capacidade de gerar 5 kg de cinza, bem como 1 Mg de bagaço
tem a capacidade de gerar 25 kg de cinza após a combustão (Leme, 2005).
Na fabricação tanto de açúcar quanto de etanol, a extração do caldo
ocorre mediante a moagem dos colmos. Na obtenção de açúcar, a filtragem
do caldo extraído nas moendas, no filtro rotativo, em que é retido material
sólido, obtém-se a torta de filtro. No passado, somente gerava-se tal resíduo
na produção do açúcar, no entanto, atualmente, as unidades alcooleiras,
com a introdução de filtro rotativo, também obtêm este subproduto. A torta
de filtro pode ser compostada e enriquecida com gesso, fósforo (P), entre
outros, e aplicada no sulco de plantio ou mesmo em superfície no canteiro
na cana soca ou ainda em área total. No processo industrial do etanol, o
mosto (caldo, melaço ou a mistura de ambos), após fermentação, passa pela
destilação e este processo gera como resíduo a vinhaça (Rosseto et ai., 2018).
A aplicação de vinhaça, no geral, é feita via fertirrigação, em aplicações na
superfície do solo.
o beneficiamento dos frutos de café gera a mesma proporção de grãos
e resíduos (Brum, 2007). Um dos processos de beneficiamento dos grãos
de café consiste na separação do grão da polpa. Isso pode ser feito via seca
(produção da casaca), que consiste na secagem do grão integral logo após
a colheita, ou via úmida (produção da polpa), separando primeiro a polpa
e casca, e, depois, se seca o grão e retira-se o pergaminho, os quais são
compostos por casca, polpa ou mucilagem, pergaminho e película prateada
(Matiello, 1991 ; Zoca, 2012).
A criação intensiva de animais, principalmente em ambientes confinados,
produz grande quantidade de resíduos por área. Neste caso, os principais
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341 , 2019

326 Ciro J\ntonlo llosnlem <-?I JI.
representantes são as criações de bovinos, aves e suínos, que podem gerar

30 kg de esterco por cabeça bovina (Santos e Nogueira, 2014), 500 kg de
esterco por cabeça ano- 1 de suíno (Schneider ot ai., 2012) e 2, 19 kg por
cabeça de frango do corte (Santos e Lucas Jr., 2003), sendo estes os principais
produtos capazes de gerar passivo ambiental e com elevado potencial de
serem utilizados como biofertilizante.
O esterco bovino também é uma Importante fonte org~nica de nutrientes.
O Brasil tem um plantel de bovinos de mais de 214 milhões de cabeças, e
o estado do Mato Grosso possui o maior plantel confinado do país (IBGE,
2018), com quase 700 mil cabeças (IMEA, 2018). O uso desse esterco
como biofertilizante, além de ser uma fonte de nutrientes, permite um destino
mais controlado para esse produto, reduzindo os riscos ao ambiente. Após
a saída do gado da área do confinamento, é feita a retirada do esterco e
este é armazenado em leiras, as quais podem ser compostadas e também
enriquecidas com outros produtos, sendo que a aplicação pode ser feita em
cobertura ou o esterco pode ser aplicado e incorporado.
O material vegetal utilizado como cobertura do piso de galpões, destinado
à criação de aves, é conhecido como cama de frango ou cama de aviário
(Avila et ai., 1992). O material utilizado normalmente é oriundo de restos
vegetais (cascas de arroz e de amendoim) e subproduto da indústria madeireira,
o qual é retirado após o tempo de engorda dos animais. Adicionalmente, este
poderá ser processado, compostado ou formulado com fertilizantes inorgânicos
para ser utilizado na agricultura. A cama de aviário é uma importante fonte
de K, o qual pode variar conforme o material utilizado.
Vinhaça e torta de filtro
O uso da vinhaça pode promover alterações flsico-quimicas e bioquímicas

nas propriedades do solo, porém a principal destinação é para fornecimento de
K (Moran-Salazar et ai., 2016). Assim, a aplicação de vinhaça tem aumentado
a concentração de K trocável, tanto nas camadas superficiais do solo quanto
em subsuperfície (Paula et ai., 1999; Brito et ai., 2009; Bebé et ai., 2009), e a
magnitude deste incremento depende diretamente da dose aplicada e reflete
positivamente na produtividade de colmos, tanto em cana planta quanto em
cana soca (Silva et ai., 2014).
Em muitas situações, esta fonte tem sido mais eficiente que os fertilizantes
minerais sólidos, mesmo em solos com altos teores de K, ocorrendo Incremento
na absorção do K pelas plantas e maior produtividade de colmos (Figura 14),
até com a utilização de baixas doses de vinhaça (Soobadar e Kwonk, 2012).
Tó picos CI. Solo, 10:283-3'1 l , 20 19

Dinâmica do potássio no sistema solo-planlél 327
400
1==:::J K absorvido, kg ha- 1
~ Produtividade de colmos, Mg ha- 1
350
a a
300 a
75
D~
b
b
~ ~
a
íl íl
- b
ab
-
- ~
50
li
25
o .....___.........,,.,.......___.L-L~-____JL-L,..1--L------'-...L,J:........l..---
NK 25 m3 ha- 1 50 m3 ha- 1 100 m3 ha-1
Figura 14. Potássio absorvido pela cana-de-açúcar e produtividade de colmos

da cultura (média da cana planta e primeira soca) devido à aplicação de
fertilizante mineral granulado (NK) e doses de vinhaça. Médias com letras
em comum não diferem entre si (P > 0,05).
Fonte: adaptada de Soodabar e Kwong (2012).
A cultura da cana-de-açúcar extrai e exporta grandes quantidades de K

(Oliveira et ai., 201 0b ), necessitando da aplicação de quantidades elevadas
deste nutriente (van Raij et ai., 1996). Assim, em muitas situações, além
de fornecer K, a aplicação de vinhaça , dependendo da dose, funciona
também como irrigação, pois a lâmina aplicada pode variar de 3 a 30 mm.
A viabilidade da utilização deste resíduo depende da concentração de K,
que reflete diretamente na dose a ser aplicada, bem como a distância entre
a fonte de vinhaça e a lavoura. A torta de filtro, por sua vez, é bastante
utilizada como fonte de P, porém também apresenta teores de K consideráveis
em sua composição (0,56 g kg·1, considerando umidade de 70 %). Assim,
considerando um solo com teor de K de 1 mmolc dm.J e produtividade esperada
1
de 100 Mg ha-1 , são necessários 120 e 150 kg ha- de ~O para cana planta e
cana soca, respectivamente (van Raij et ai., 1996). Então, utilizando vinhaça,
com concentração média de 2 g L·1 de K, seriam necessários 50 e 60 m3 ha· 1
de vinhaça, para cana planta e cana soca respectivamente.
Palha de café
De natureza celulósica, a casca do grão do café pode ser utilizada como
adubo orgânico em solos pobres em K e a sua liberação destes resíduos pode
T6p1cos Ci. Solo, 10:28~-341 , 2019

328 Ciro Antonio ílosolem et ai.
chegar a 90 %. Independentemente do tipo do subproduto, do beneficiamento

do grão do café, o teor de K no solo aumenta proporcionalmente à dose
aplicada (Figura 15) e isto ocorre principalmente nas camadas superficiais
(Zoca, 20·12).
Para a formação do cafezal, considerando um solo com teor de K
trocável de 1 ,4 mmolc dm·\ recomenda-se a aplicação de 20 g cova- 1 de
K.,O , enquanto que, para este mesmo solo, na adubação de produção,
são recomendados 120 kg ha- 1 de K2 0 (van Raij et ai, 1996). Utilizando
a casca de café, com concentração de 23 g 1<9·1 (Quadro 6), como fonte
7
0
6
3
7
E 2
"O
u
o 1
E
E
o o
~ 7
o
e
~
Q)
6
"O
....
o 5
Q)
.....
4
2
. ... ....
.
....
1
't' ,,
't'
o
o 100 200 300 400 500 600
Equivalente em ~ O aplicado, kg ha-1
Figura 15. Teor de ~ no _solo nas camadas de o a 5 (a) e 5 a 1o cm (b);

• Casca do cafe-cereJa (CC); o Casca do café natural seco em coco (SC);
'f Casca d~ café enriquecida e co~postada por três anos (C3); A casca
de café boia (CB); ■ Casca de cafe um ano compostada (C1)· n Cloreto
de potássio (300 kg ha·1 de K20). '
Fonte: adaptado do Zoca (2012).
T ópicos CI. Solo, 10:283<M 1. 2019

--;
o,
-;:;
;:;·
o
V,
D.
(fl
o
9
-
o
N Ci
00
w D
'
t.,.; 3
.:::.
Quadro 6. Produção de resíduos das culturas de arroz, café e cana-de-açúcar, e teor de K nos resíduos gerados
n·
~
N a.
-'°
o
Cultura
Produção Subproduto do Fator Rendimento anual de Efluentes
Teor de K nos resíduos
o
ü
Q.
(em mil Mg)(2 l beneficiamento residual(31 resíduos (em mil Mg) (m3)(.:1 0-
r.r,
V,
õ.
Café<21 6.538 Casca de café 50 % 3.283 - 23 9 kg•l(SJ
3
Cana-de-açúcar 615.840 Bagaço 25-30 % 153.960-184.752 - 2,2-2,5 g kg·1 (nas cinzas)l5 1 r.n
~
~
Torta de filtro 3-4 % 18.475-24.634 - 0,56 g kg·1 (70 % umidade)17> :::J
Vinhaça - - 554.255.91 O 1,8-2,3 g L·1t01 :r,

o
•• Café natural seco em coco. m Produção total estimada por cultura para a safra 2018/2019 (Conab. 2019a,b). CJi ABIB (2011). A geração consicerada foi de 900 L de
1• 1 9
ü
vinhaça para cada tonelada de cana-de-açúcar processada. 1~i Zoca (2012). 151 Leme (2005). A geração considerada de 5 kg de cinzas para cada Mg ce cana-de-açúcar :,
:l
processada. rr, Rosselto e Santiago (2007). 111 Bebé et ai. (2009) e Silva et ai. (2019).
w
N
'°
de K, seria necessária a aplicação de 0,7 kg cova- 1 e 4.300 kg ha-1 de

casca de café no plantio e na adubação de produção, respectivamente.
A restrição de seu uso é o custo do transporte, por ser o produto bastante
volumoso.
Resíduos de anin1ais
O esterco bovino é uma excelente fonte de K com disponibilidade

imediata (Figura 16), pois é liberado já nos primeiros dias após a aplicação
(Eckhardt et ai., 2018). O Brasil produz K, oriundo dos resíduos da produção
de aves e suínos, equivalente a aproximadamente 10 % de sua necessidade
de ~O (Benites et ai., 201 O).
Nascimento et ai. (2017) demonstraram que a aplicação de esterco
bovino reduziu a necessidade de K pela cultura da melancia, além de
incrementar a produtividade. Resíduos da criação de aves proporcionaram
aumento nos teores de K no solo, bem como maior produtividade da cultura
da soja (Soremi et ai., 2017). Note-se que a utilização de dejetos de suínos,
em c ulturas anuais , elevou os teores de K no solo em superfície e em
subsuperfície, ao longo do tempo (Scherer et ai., 2007).
A utilização de esterco ao longo de vários anos, combinada com fertilizantes
minerais, altera os teores de K solução e trocável do solo (Quadro 7).
200
'7
Cl
~ 150
O)
E
ã>
ze 40
o
a.
C/1
=o
~
30
o 7 14 28 56 112 224 365

Figura 16. Disponibilidade de K após período de incubação de esterco bovino.
Foi utilizado esterco de bovino de corte, o qual foi aplicado ao solo.
Fonte: adaptada de Eckhardt et ai. (2018).
T ó picos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

Dinâ mica do potássio no sistema solo-planta 331
A utilização de esterco aumenta os teores de K trocável e, quando este resíduo

é associado ao fertilizante inorgânico, ocorre sinergismo com incremento
ainda maior dos teores de K solução e K trocável, enquanto o K não trocável
não é iníluenciado (Das et ai., 2018).
Considerando um solo de Cerrado, com teor de K trocável de 50 mg dm3 ,
cultivado com soja, a recomendação seria aplicar 50 kg ha- 1 de ~O (Sousa e
Lobato, 1996). Utilizando os resíduos oriundos da pecuária, como fonte de K,
seria necessária a aplicação via esterco bovino (24 kg Mg·1 de ~O) ou cama
de aviário (12 kg Mg-1 de K20), ou ainda dejetos de suíno (9,4 kg Mg-1 de
K20), de acordo com o quadro 8, de 2,7, 4, 1 e 5,3 Mg ha-1, respectivamente.
Quadro 7. Efeito do uso de fertilizantes ou esterco de curral nas frações do K

no solo, após 45 anos de cultivo de arroz
Fração do K no solo
Tratamento
K na solução K trocável K não trocável
mg kg·1
Controle 20 b( 1l 69 c 649 a
N + P (NK) 22 b 76 b 657 a
Esterco de curral (ECR) 23 b 73 bc 662 a
NK + ECR 28 a 87 a 656 a
<11 Médias
com letras em comum não diferem entre si (P > 0,05).
Fonte: adaptado de Das el ai. (2018).
Quadro a. Produção de resíduos em abatedouros de aves, suínos e bovinos,

e teor de K nos resíduos gerados
Animais Subprodutos Rendimento de resíduos Teor de K

Mg ano·1t 1J kg Mg•1(2J
Aves Cama de frango 28.931.158 15-30
Suínos Esterco 20.379.732 8
Bovinos Esterco 216.670.348 8-15

'º Schneider el ai. (2012). fll Konzen e Alvarenga (2008).
Tópicos Ci. Solo, 10:283-~i41. 2019

LITERATURA CITADA
/\ • ,, , 1, 11;1,,, 11111nll11h II dn I lmh'1t1h 11111 du 01011111l111íl o l:1111rol11 1{1111ov(1v11I • /\BIB. lnvontfrrlo

, , .. ,ll111,11 l 111,:,li 11r11rn1(1, /\13113; ~011 1nr.u11110 rn luv 20HIJ Dli:p1111lvr:I n111 : l1llp·//pt.r:nl11muo.
, , ,, , ,, . ,1 1 ( 11 ,, ,1t,t:1 oonü11
/\vlll, v~ .. M111111co 11, Fl1111uhodo E/\P. Cnrnr1 do nvltirlo: nu11t11111h1, ruullllLnçl\o, u~o como
11llnt1111tn II l1 11 llll1u11ll> Co11có1dln: l:rnlm1pn CNPS/\; 190~. (Clrt,1111,r 1t,c11icn, 10).
do AC , VlcJnl-Torrrn.lo P Eomoctlt11, vormlculllo, n1lnorol:1 i:..orn l1ldróxl ontrocmnocJno 0

/\1 1 JVl
do1111 1 111 Mulo vr, /\ll00111 Ll~F. odlloroo. Qulmlco o 111lnuruloo111 t io colo: co11coltoa b{rnlcoo.
Viço 1;n, MG. Snc:lodnclu Ornullulrn elo Clônclu do Solo; 200fl. Prntu ·1 p. 333-79.
n:irhnr S/\ Soll nulrlu11I lJlonvnlloblllly: n mochonlstlc 11pproncl1 2nd ocJ. Now York: John
Wlluy, 100(,.
Bnrru P, Buroor G. VolcJo 8 How olomont trnnslocallon by rlonts mny ntablllzo llllllc clays ln
tito our lm :o oi tun1r>omto r.ollo. Gooclorrno. 2009; 151 :22-30.
131 1rr(1 P, Voldo B, Catol N, AbbmJlo L. Soll-plont polosslum transíor: lmpact or planl acllvily
on clny ,nlnuroln on i;oon írom X-ray dlffrocllon. Planl Soll. 2007;292:137-46.
Bnno:1 1, W1lllamG JR, Golsor T. Modollna soll nulriont llrnltollons to crop proclucllon ln semlarld
N E o i 13rozll wlth a modlllod EPIC vorslon 1. Chanuou ln lhe sourco coclo of lho mocJel. Ecol
Modol. 2004 , 17U·441 -56.
Bobú t=v, Rollm MM, Podrosa EM, SIiva GB, Ollvalro VS. Avallaçüo de solos sob diferentes
puriocJno do rrpllcaçno com vlnlmço. Rov Bros Eng Aur Amb. 2009;13:781-7.
Bonlpnl DS, Poorlclw NS. Nonoxchanaooblo I< reloaso anel supplylng powor or lnclo-Gangellc
olluvlul solh;. Goodormn. 2002; 108; 107-206.
Bonlloo VM, Carvulho MS, Rooonclo AV, Polldoro JC, BornarcJI ACC, Ollvelra FA. Potássio,
côlclo u 111Du116olo. ln: Prochnow LI, Cosarln V, Stlpp SR, editores. Boas práticas para uso
oflci0nlo do fortlllzuntus. Plraclcobo: IPNI; 2010. v. 2. p. 133-204.
Borthulln J, Loyvul C. Al>lllly or syrnblollc ond non-Byrnblotlc rl,izospherlc mlcrollora or malze

(Zoa moy:;) to wootl1or rnlcao ond to prornoto plont growth and plant nulrltlon. Plant Sol!.
1902;00:369-77.
Bortolual EC, Rholnl1olrnor OS, Kr1mlnskl J, Colpo Gatlbonl L, Tessler D. Alterações na

mlnornloglo do um Arolstiolo do Rio GrnncJo do Sul subrn0tldo à fertillzaçao potásslca Rev
Brao Clone Solo. 2005;29:327-35.
Brllo Fl, Rolirn MM, Podroso EMR. Teorm1 do polósslo o sódio no llxlvlado e em solos após
n opllcac;Oo e.lo vinhaça. r~ov Brno Eno /\gr Anib. 2009;0:52-6.
Brltto DT. Kronzuckor HJ Collulor 111ocllanlsms or polassturn transpor! ln plants. pt,yslol

Pl1.111I. 2000;133.637-50
f3rur11 SS Cm1.1ctorlLnçOo o rnodUlcuç:.1o qulrnlca de reslduon sólidon do beneflclnmento do

crJfú pmo procJuç/lo du nuvoo rnutorlolu jlouo]. Lavrus: UFLA; 2007.
C;1krnuk 1. TI 1u rolu oi pol11uclur11 ln í1llov1ut1nu cJotrln1ontol oHoclo of olJlotlc Glrcssos ln plnnts.

J Plnnl Nutr Soll Se. 2005; 160·621-30
Dinilmicu do potássio no sistema solo-planta 333
Caloneno JC, Foloni JSS, Rosolem CA. Llxlviação de potássio da palha de plantas de
cobertura c m diferentes estádios de senescência após a dessecação química. Rev Sras
Cienc Solo 2005:29:99-108.
Calonego JC, Gil FC, Rocco VF, Santos EA. Persistência e liberação de nutrientes de palha
de milho, braquiária e labe-labe. Biosci J. 2012;28:770-81.
Calonego JC, Rosolem CA. Phosphorus and potassium balance in a corn-soybean rotation
under no-1111 élnd chiseling. Nutr Cycl Agroecosys. 2013;96:123-31 .
Carmeis Filho ACA, Crusciol CAC, Nascente AS, Mauad M. Garcia RA. lnfluence of potassium
levels on root growth and nutrient uptake of upland rice cultivars. Rev Caatinga. 2017;30:32-44.
Chatterjee S, Ghosh D. Effect of different factors on diffusion characteristics of potassium in

alluvial soils of eastern indo gangetic plain. lnt J Soil Sei. 2014;9:3:75-89.
Chaves E, Pedron FA, Melo VF, Dalmolin RSD. Reserva mineral de K por diferentes métodos
em Argissolos subtropicais. Rev Bras Cienc Solo. 2015;39:1088-99.
Ciampitti IA, Camberato JJ, Murrell ST, Vyn TJ. Maize nutrient accumulation and partitioning
in response to plant density and nitrogen rate: 1. Macronutrients. Agron J. 2013;105:783-95.
Claassen N, Steingrobe B. Mechanistic simulation models for a better understanding of nutrient

uptake from soil. ln: Rengel Z, editor. Mineral nutrition of crops: fundamental mechanisms
and implications. New York: Haworth Press; 1999. p. 327-67.
Coelho FS, Verlengia F. Fertilidade do solo. Campinas: Instituto Campineiro de Ensino Agrícola
Agronômico; 1988.
Companhia Nacional de Abastecimento - Conab. Acompanhamento de saíra brasileira: café.
Safra 2019, Primeiro levantamento. Brasília, DF: 2019a.
Companhia Nacional de Abastecimento - Conab. Acompanhamento de safra brasileira: café.
Safra 2018/2019, Quarto levantamento. Brasilia, DF: 2019b.
Costa CHM, Crusclol CAC, Soratto RP, Ferrari Neto J. Phytomass decompositlon and nutrients
release from pearl mlllet, gulnea grass and palisade grass. Biasei J. 2016b;32:1191-203.
Costa CHM, Crusciol CAC, Soratlo RP, Ferrari Neto J. Persistência e liberação de elementos
da fitomassa do consórcio crotalária com milheto sob fragmentação. Rev Cienc Agron.
2014;45:197-208.
Costa CHM. Crusciol CAC, Soratto RP, Ferrari Neto J. Persistência e liberação de
macronutrientes e sillcio da fitomassa de crotalária em função da fragmentação. Biasei J .
2012;28:384-94.
Costa CHM, Crusciol CAC, Soratto RP, Ferrari Neto J, Moro E. Nilrogen fertilization on
palisadegrass: phytomass decomposilion and nutrients release. Pesq Agropec Tropic.
2016a;46:159-68.
Costa JPV, Barros NF, Bastos AL, Albuquerque AW. lnfluence of water content and soil
compactlon on tlle potasslum diffusion flow lnto soil. Rev Bras Eng Agr Amb. 2009:13:56-62.
Crusclol CAC, Cotlica RL, Uma EV, Andreotti M, Moro E, Marcon E. Persistência de palhada e
liberação de nutrientes do nabo forrageiro no plantio díreto. Pesq Agropec Sras. 2005;40:161-8.
Crusclol CAC Ferrari Noto J, Soratto RP, Costa CHM Cycllng of nutrients and silicon
ln plgeonpea · and pearl millet monocultura and lntercropping. Rev Sras Cienc Solo.
2013;37:1628-40.
Tó picu5 CI. Solo, l 0:283-3/J l , 20 19

Ciro Antonio Rosolem el ai.
Crusc1o l CAC, Moro E, Lima EV, Andreotli M. Taxas de decomposição e de liberação de

macronutrientes d::i palhada de aveia preta em plantio direto. Bragantia. 2008;67:481-9.
Crusc,ol CAC, Nascente AS, Borghi E, Soratto RP, Martins PO. lmproving soil fertility and
crop yield in a tropical region with palisadegrass cover crops Agron J. 2015;107:2271-80.
Crusciol CAC, Soratto RP, Rosolem CA. Manejo do potássio e enxofre no sistema plantio
direto. ln· Fonseca AF. Caires EF, Barth G, editores. Fertilidade do solo e nutrição de plantas
no sistema plantio direto. Ponta Grossa: Associação dos Engenheiros Agrônomos dos Campos
Gerais; 2011 . p. 131-64.
Curl N. Kampf N, Marques JJ. Mineralogia e íormas de potássio em solos brasileiros. ln:
Yamada T, Roberts TL, editores. Potássio na agricultura brasileira. Piracicaba: Potafos; 2005.
p. 71 -91.
Das D, Nayak AK, Thilagam VK , Chatterjee D, Shahid M, Tripathi R. Mohanty T, KumarA,

Lal B, Gautan P, Panda BB. Measuring potassium fractions is not sufficient to assess lhe
long-term impact of fertilization and manuring on soil's potassium supplying capacity. J Soils
Sediments. 2018;18:1806-20.
Deeken R. Sanders C, Ache P, Hedrich R. Developmental and light-dependent regulation of

a phloem-localised K' channel of Arabidopsis thaliana. Plant J. 2000;23:285-90.
Dreyer 1, Gomez-Porras JLG, Riedelsberger J. The potassium battery: a mobile energy source
for transport processes in plant vascular tissues. New Phytol. 2017;216:1049-53.
Eckert DJ. Chemical attributes of soils subjected to no-till cropping with rye cover crops. Soil
Sei Soe Am J . 1991 ;55:405-9.
Eckhardt DP, Redin M , Santana NA, Conti LD, Dominguez J, Jacques RJS, Antoniolli 21.
Caltle manure bioconversion effect on lhe availability of nitrogen, phosphorus, and potassium
ln soll. Rev Sras Cienc Solo. 2018;42:e0170327.
Eguchi T, Ohta T, lshikawa T, Matsunami H, Takahashi Y, Kubo K, Yamaguchl N, Kihou N,

Shinano T. lnOuence of the nonexchangeable potassium of mica on radiocesium uptake by
paddy rice. J Environ Radioactiv. 2015;147:33-42.
Eichert T. Femândez V. Uptake and release of elements by leaves and other aerial parts. ln:
Marscher P, editor. Marschner's mineral nutrition of higher plants. 3rd ed. London: Academic
Press; 2012. p. 71-89.
Epstein E, Bloom A. Nutrição mineral de plantas: princípios e perspectivas. Sunderland:

Sinauer Associates; 2004.
Epslein E, Rains DW, Elzam OE. Resolution of dual mechanisms of potassium absorption
by barley rools. PNAS. 1963;49:684-92.
Ernani PR, Almeida JA, Santos FC. Potássio. ln: Novais RF, Alvarez v VH, Barros NF,
Fontes RLF, Canlarulti RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa, MG: Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo; 2007. p. 551-94.
Fageria NK. The use or nutrienls ln crop plants. Boca Raton: CRC Press; 2009.
Fonnlng OS, Kernmldas VZ . Mlcas. ln: Dixon JB, Weed SB, edltors. Minerais ln 5011
c,nvironmenls. Madlson: Soil Science Society or America Journal; 1977 p. 195-252
Túpico!l Cl. Solo, 10:l83-3'1 l. 2019

Farmaha BS, Fernandez FG, Nafziger ED. Soybean seed composition, aboveground growth.
and nutrient accumulation with phosphorus and potassium fertilization in no-till and strip-till.
Agron J. 2012;104:1006-15.
Fernandes MS, Santos LA, Souza Regina. Absorção de nutrientes ln: Fernandes MS, Souza
SR. Sanlos LA, editores. Nutrição mineral de plantas. 2. ed. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira
de Ciência do Solo; 2018. p. 125-66.
Ferrari Neto J, Crusciol CAC, Soratto RP, Costa CHM. Consórcio de guandu-anão com milheto:
persistência e liberação de macronutrientes e silício da fitomassa. Bragantia. 2012;71 :264-72.
Foloni JSS, Rosolem CA. Potassium balance in soybean grown under no-till. ln: Proceedings
of the 4th lntemational Crop Science Congress; 2004; Brisbane. Brisbane: lnternational Crop
Science Society; 2004.
Gajdanowicz P, Michard E, Sandmann M, Rocha M, Corrêa LGG, Ramírez-Aguilar SJ, Gomez-

Porras JL, González W, Thibaud J, van Dongen JT, Dreyer 1. Potassium (K•) gradients serve
as a mobile energy source in plant vascular tissues. PNAS. 2011 ;108:864-9.
Garcia RA, Crusciol CAC, Calonego JC, Rosolem CA. Potassium cycling in a corn-brachiaria
cropping system. Eur J Agron. 2008;28:579-85.
Giacomini SJ, Aita C, Vendruscolo ERO, Cubilla M, Nicoloso RS, Fries MR. Matéria seca,
relação C/N e acúmulo de nitrogênio, fósforo e potássio em misturas de plantas de cobertura
de solo. Rev Sras Cienc Solo. 2003;27:325-34.
Gibrat R, Grouzis JP, Rigaud J, Grignon C. Potassium stimulation of corn root plasmalemma
ATPase: li. H-pumping in native and reconstituted vesicles with purified ATPase. Plant Physio1.
1990;93:1183-9.
Gommers A, Thiry Y, Delvaux B. Rhizospheric mobilization and plant uptake of radiocesium
from weathered soils: 1. lnfluence of potassium depletion. J Environ Qual. 2005;34:2167-73.
Gonçalves AD, Miranda JH, Rossi P, Sabadin JF, Kamogawa MY. Temperature effect in
potassium and nitrate ians ln soil transport. Eng Agric. 2008;28:438-47.
Good AG, Shrawat AK, Muench DG. Can less yield more? Is reducing nutrient input into lhe
environment compatible wilh maintaining crop produclion? Trends Piant Sei. 2004;9:597-605.
Goulding KWT, Johnston AE, Mallarino AP. What can long-terrn experiments teach us about
potassium management? ln: Proceedings for lhe Frontiers of Potassium Science Conference;
2017; Rome. Rome:lnternational Plant Nutrition l nstitute; 2017.
Goulding KWT, Loveland PJ. The classification and mapping of potassium reserves in soils
of England and Wales. Soil Sei Soe Am J. 1986; 37:555-65.
Gregory PJ, Crawford DV, Mcgowan M. Nutrient relations ar winter wheat. 1. Accumulation
and distribution of Na K, Ca, Mg, P, S and N. J Agric Sei. 1979;93:485-94.
Hanway JJ, Weber CR. Accumulation of N, P, and K by soybean (Glycine max (L.) Merrill)
plants. Agron J. 1971 ;63:406-8.
Hawkesrord M, Horst w, Kichey T. Lambers H, Schjoerring J, M0ller IS, White P. Functions
ar macronutrients. ln: Marscher P, editor. Marschner's mineral nutrilion of higher planls. 3rd
ed. London: Academic Press; 2012. p. 135-89.
Hlnslnger P, Elssas B, Jalllard B, Robert M. Root-lnduced ln~eversable transformation of a

trioctatahedral mica in the rhlzosphere of rape. Eur J Soll Sc1. 1993;44:535-45.
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

336 Ciro Anlonio Rosolem el ai.
Hinsinger P, Jaillard B. Rool-induced release of inlerlayer potassium and vermiculilizalion

of pl1logopite as related to potassium depletion in lhe rhizosphere ar ryegrass. Eur J Soil
Sei. 1993.44:525-34.
Hosseinpour A. Sinegani AAS. EvaluatinÇJ garlic available polassium with chemical extractants.
Commun Soil Sei Plant Anal. 2004;35:2 147-59.
Hua119 fJM. F,•ldspars oliv1nes. pyroxenes and arnphlbolF;S. in: Dixon JB, Weed SB, editors.
Mineíals in soil environments. Madison: Soil Sei Soe; /\rn J í 977 p. 533-602.
Instituto Brasileiro \.!,; Geografia e Estatística - IBGE. Prcd 1Jt;:ào da pecuária municipal. Rio
de Janeiro· 16GE: 201 8.
Instituto Mato-Gwssense do Economia Agropecuâna - IMFA. Terceiro levantamento das

intenções de confinamento em 20'18. Cuiabá: IMEA; 2018
Kaminski J, lv1oterle DF, Rheinheimer DOS, Gatiboni LC. Brunello G. Potassium availability
in a hapludalí soil under long term íertilization. Rev Bras Cienc Solo. 2010;34:783-91 .
Kampf N, Curi N, Marques JJ. lntemperismo e ocorrência de minerais no ambiente do solo

ln: Melo VF, Alleoni LRF, editores. Química e mineralogia do solo: conceitos básicos. Viçosa.
MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2009. Parte 1. p. 333-79.
Khan SA, Mulvaney RL. Ellsworth TR. The potassium paradox: lmplications for soil fertility,
crop production and human health. Renew Agr Food Syst. 2014;29:3-27.
Khormali F, Rezaei F, Rahimzadeh N, Hosseinnidard SJ, Dordipour E. Rhizosphere-induced

weathering of minerais in loess-derived soils of Golestan province, lran. Geoderma R.
2015;5:34-43.
Konzen EA. Alvarenga RC. Fertilidade de solos: adubação orgânica. Sete Lagoas: Embrapa
Milho e Sorgo; 2008.
Leme RM. Estimativa das emissões de poluentes atmosféricos e uso da água na produção
de eletricidade com biomassa de cana-de-açúcar [dissertação]. Campinas: Universidade
Estadual de Campinas; 2015.
LI W. Xu G, Alli A, Yu L. Plant HAK/KUP/KT K• transporters: funclion and regulalion. Semin

Cell Dev Biai. 2018;74:133-41 .
Liu L. Bates TE. Evaluation of soll extractants for prediction of plant-avallable potassium in
Ontario soils. Can J Soil Sei. 1990;70:607-15.
Maathuis FJM. Physiological functions of mineral macronutrients. Curr Opin Plant Biai.
2009; 12:250-8.
Maathuis FJM, Sanders D. Mechanism of high-affinity potassium uptake in roots of Arabidopsis

thaliana. PNAS. 1994;91 :9272-6.
Malavolta E. Potássio - absorção. transporte e redistribuição na planta. ln: Yamada T, Roberts

TL. editores. Potássio na agricultura brasileira. Piracicaba: Potafos; 2005. p. 179-238.
Malavolta E. Potassium status of tropical and subtropical region soils. ln: Munson RD, editor.
Potassium in agriculture. Madison: ASA, CSSA e SSSA; 1985. p. 163-200.
Marschner P, Rengel Z. Nutrient availability in soils. ln: Marscher P, editor. Marschner's mineral
nutrilion of higher planls. 3rd ed. London: Academic Press; 2012. p. 315-30.
Matiello JB. O café do cultivo ao consumo. São Paulo: Globo; 1991.
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

Me Lean EO. Watson ME. Soil measurements or plant-available potassium. ln: Munson RD,
editor. Potassium in agriculture. Madison: ASA, CSSA e SSSA; 1985. p. 277-308.
Medeiros ,IS, Oliveira FHT, Arruda JA, Vieira MS, Fontes MPF. Eficiência de extratores
de potássio disponível em solos do estado da Paraíba com graus de desenvolvimento
pedogenético diferentes. Rev Bras Cienc Solo. 2010;34:183-94.
Melo VF. Castilho RMV, Pinto LFS. Reserva mineral do solo. ln: Melo VF, Alleoni LRF, editores.
Quimica e mineralogia do solo: conceitos básicos. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de
Ciência do Solo; 2009. Parte 1. p. 252-332.
Melo VF, Corrêa GF, Maschio PA, Ribeiro NA, Lima VC. Importância das espécies minerais
no potássio total da fração argila de solos do Triângulo Mineiro. Rev Sras Cienc Solo.
2003;27:807-19.
Melo VF, Novais RF, Fontes MPF, Schaeíer CEGR. Potássio e magnésio em minerais das
frações areia e sille de diferentes solos. Rev Sras Cienc Solo. 2000;24:269-84.
Meurer EJ, Tiecher T, Mattiello L. Potássio. ln: Fernandes MS, Souza SR, Santos LA, editores.
Nutrição mineral de plantas. 2. ed. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo;
2018. p. 429-64.
Michard E, Dreyer 1, Lacombe 8, Sentenac H, Thibaud JB. lnward rectification oí lhe ATK2
channel abolished by voltage-dependent phosphorylation. Plant J. 2005;44:783-97.
Mojallali H, Weed SB. Weathering or micas by mycorrhizal soybean plants. Soil Sei Soe Am
J . 1978;42:367-72.
Moran-Salazar RG, Lizarraga ALS, Campos RJ, Vazquez DG, Marmolejo ENM, Dendooven
L, Ramos SMC. Utilization ar vinasses as soil amendment: consequences and perspectives.
Springerplus. 2016;5:1-11 .
Moterle DF, Kaminski J, Rhelnheimer OS, Caner L, Bortoluzzi EC. lmpact or potassium
fertilization and potassium uptake by plants on soil clay mineral assemblage in South Brazil.
Plant Soil. 2016;406:157-72.
Nachtigall GR, van Raij B. Análise e interpretação do potássio no solo. ln: Yamada T, Roberts
TL, editores. Potássio na agricultura brasileira. Piracicaba: Potaíos; 2005. p. 93-114.
Nascimento JAM, Souto JS, Cavalcante LF, Medeiros SAS, Pereira WE. Produção de melancia
em solo adubado com esterco bovino e potássio. Rev Bras Cienc Solo. 2017;12:122-7.
Neves LS, Ernani PR, Simonete MA. Mobilidade de potássio em solos decorrente da adição
de doses de cloreto de potássio. Rev Sras Cienc Solo. 2009;33:25-32.
Ni J, Cheng Y, Wang Q, Ng CWW, Garg A. Effects of vegetalion on soil temperature and

water content: field monitoring and numerical modelling. J Hydrol. 2019;571:494-502.
Nieves-Cordones M, Alemán F, Martínez V, Rublo F. K' uptake in plant roots. The systems
involved, their regulalion and parallels in other organisms. J Plant Physiol. 2014; 171 :688-95.
Nitsos RE, Evans HJ. Effects of univalent cations on the activily of particulate starch synthetase.
Plant Physiol. 1969:44:1260-6.
Novais RF, Mello JWV. Relação solo-planta. ln: Novais RF, Alvarez V VH, Barros NF, Fontes
RLF, cantarutti RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341, 2019

Nye PH, Tinl<er PB. Solute movement in the soil-root system. Oxford: Blacwell Scientific
Publications: 1977
Oliveira ED, Freire FJ, Oliveira RD, Freire MBGS, Simões Neto DE, Silva SD. Extração e
exportaç.ão de nutrientes por variedades de cana-de-açúcar cultívadas sob irrigação plena.
Rev Sras Cienc Solo 201 0b;34 ·1343-52.
Oliveira EMM, Ruiz HA, Alvarez V VH, Ferreira PA, Costa FO, Almeida ICC. Nutrient supply
by m2ss ílow and diffusion to maize plants in response lo soli aggregate size and water
potentia1. Rev Bras Cienc Solo 2010a;34:317-27.
Oliveira RH. Rosolem CA, Trigueiro RM. Importância do fluxo de massa e difusão no suprimento
de potássio ao algodoeiro como variável de água e potássio no solo. Rev Sras Cienc Solo.
2004 ;28:439-45.
Oltmans RR, Mallarino AP. Potassium uptake by corn and soybean, recycling to soil and
impacl on soil test potassium. Sai! Sei SocAm J. 2015;79:314-27.
Pai Y, Gilkes RJ, Wong MTF. The forms of potassium and potassium adsorption in some
virgin soils from south-westem Australia. Aust J Soil Res. 1999;37:696-710.
Paola A, Pierre B. Vincenza C, Vincenzo DM, Bruce V. Short therm clay mineral release
and re-capture of potassium in a Zea mays field experiment. Geoderma. 2016;264:54-60.
Parsons R. Handbook of electrochemical constants. New York: Academic Press; 1959.
Paula MB, Holanda FSR. Mesquita HA, Carvalho VD. Uso da vinhaça no abacaxizeiro em
solo de baixo potencial de produção. Pesq Agropec Sras. 1999;7:1217-22.
van Raij B, Cantarella H, Quaggio JA, Furlani AMC. Recomendação de adubação e calagem
para o Estado de São Paulo. 2 ed. Campinas: !AC; 1996. p. 1-281
Rosolem CA, Bessa AM, Pereira HFM. Dinâmica do potássio no solo e nutrição potássica
da soja. Pesq Agropec Sras. 1993;28:1045-54.
Rosolem CA, Calonego JC. Phosphorus and potassium budget in the soil-plant system in
crop rotations under no-til!. Soil Till Res. 2013;126:127-33.
Rosolem CA, Calonego JC, Foloni JSS. Potassium leaching from millet straw as affected by
rainfall and potassium rates. Commun Soil Sei Plant Anal. 2005;36:1063-74.
Rosolem CA. Calonego JC, Foloni JSS. Lixiviação de potássio da palha de espécies de
cobertura de solo de acordo com a quantidade de chuva aplicada. Rev Sras Cienc Solo.
2003b;27:355-62.
Rosolem CA. Machado JR, Ribeiro DBO. Formas de potássio no solo e nutrição potássica
da soja. Rev Bras Cienc Solo. 1988;12:121-5.
Rosolem CA, Mateus GP, Godoy LJG. Fellran JC, Brancaliao SR. Morfologia radicular e
suprimento de potássio às raízes de milheto de acordo com a disponibilidade de água 8
potássio. Rev Bras Cienc Solo. 2003a;27:875-84.
Rosolem CA, Nakagawa J . Potasslum uptake by soybean as affected by exchangeable

potassium in lhe soil. Commun Soil Sei Plant Anal. 1985;16:707-26.
Rosolem CA. Santos FP, Foloni JSS, Calonego JC. Potássio no solo em consequência ela
adubação sobre a palha de milheto e chuva simulada. Pesq Agropec Sras. 2006;41 : 1033·4 º·
T6pico~ Ci. Sulo, 10:283-34 J , 2019
Rosolem CA, Sgariboldi T, Garcia RA, Calonego JC. Potassium leaching as affected by soil
texture and residual fertilization in tropical soils. Commun Soil Sei Plant Anal. 2010;41 :1934-43.
Rosolem CA, Steiner F. Effects of soil texture and rates of K input on potassium balance in
tropical soil. Eur J Soil Sei. 2017;68:658-66.
Rosolem CA, Vicentini JPTM, Steiner F. Suprimento de potássio em função da adubação

polássica residual em um Latossolo Vermelho do Cerrado. Rev Bras Cienc Solo.
2012;36:1507-15.
Rossetto R, Crusciol CAC, Cantarella H, Carmo JB, Nascimento CAC. Residue uses and
environment sustainability. ln: Singh P, Tiwari AK, editors. Sustanable sugarcane production.
Oakville: Apple Academic Press; 2018. p. 161-88.
Rossetto R. Santiago AD. Adubação: resíduos alternativos. Brasília, DF: Embrapa. 2007.
Sandhu N , Raman KA, Torres RO, Audebert A, Dardou A, Kumar A, Henry A. Rice root
architectural plasticity traits and genetic regions for adaptability to variable cultivation and
stress conditions. Piant Physiol. 2016;171 :2562-76.
Santa-Maria GE, Rubio F, Dubcovsky J, Rodríguez-Navarro A. The HAK1 gene of barley is

a member of a large gene family and encodes a high-affinity potassium transporter. Plant
Cell. 1997;9:2281-9.
Santos IA, Nogueira LAH. Estudo energético do esterco bovino: seu valor de substituição e
impacto da biodigestão anaeróbia. Rev Agrogeoambiental. 2012;4:41-9.
Santos TMB, Lucas JRJ. Utilização de resíduos da avicultura de corte para a produção de
energia. ln: Zootec 2003: V Congresso Internacional de Zootecnia, XIII Congresso Nacional
de Zootecnia; 2003; Uberaba. Uberaba: 2003. p. 131-41 .
Sattelmacher B, Horst WJ, Becker HC. Factors that contribute to genetic varialion for nutrient
efficiency of crop plants. J Plant Nutr Soil Se. 1994;157:215-24.
Scherer EE, Baldissera IT, Nunes Nesi C. Propriedades químicas de um Latossolo Vermelho
sob plantio direto e adubação com esterco de suínos. Rev Bras Cienc Solo. 2007;31 :123-31.
Schneider VE, Peresin D, Trentin AC, Bortolin TA, Sambuichi RHR. Diagnóstico dos reslduos
orgânicos do setor agrossilvopastoril e agroindústrias associadas: relatório de pesquisa.
Brasília: lpea; 2012.
Schomberg HH, Steiner JL. Nutrient dynamics of crop residues decomposing on a fallow
no-till soil surface. Soil Sei Soe Am J. 1999;63:607-13.
Schroeder JI, Ward JM, Gassmann W. Perspectives on the physiology and structure of
inward reclifying K· channels in higher plants: biophysical implications for K· uptake. Annu
Rev Biophys Biornai Struct. 1994;23:441-71 .
Sentenac H, Bonneaud N, Minet M, Lacroute F, Salmon JM, Gaymard F. Grignon C. Cloning

and expression in yeast of a plant potassium ion transpor! system. Science, 1992;256:663-5.
Sharma T, Dreyer 1, Ríedelsberger J . The role ar K· channels ín uptake and redistribulion

of potassium in the model planl Arabidopsis thaliana. Front Plant Sei. 2013;4·epub2224.
Shen Y, Mclaughlin N, Zhang X, Xu M, Llang A . Effecl of tillage and crop rosidue on s011
temperature following planting for a Black soil ín Northeasl China Sei Rep. 2018;8·4500.
Tópico!> Ci. Solo, 10:283-3tl 1, 2019

340 Ciro ;\ntonio ílosolem et éll.
Shín R. PotassiulT' sensing, signnling, and transport: towmd lmprovecl potassium use efficiency
ln plar,ts ln· Hossain MA. l<amiy;i T. Burrill DJ, Tran LP, Fujiwnrn T, editors. Plant macronutrient
use efficlcncy London·Academic Press; 2017. p. 149-63
Shin R. Strategies for improving potassium use efílciency ln plonls Mol Cells. 2014;37:575-84.
Silva APM. Bono JA, Pereira FDA. Aplicação de vinhaça na cultura da cana-de-açúcar: Efeito
no solo e na produtividade de colmos. Rev Bras Eng Agr Amb. 2014;18:38-43.
Silva GA, Ferreira SL, Souza GR, Silva JA, Pagliuso JD. Utilizalion of a new approach for
lhe potassium concentration of sugarcane vlnasse by reverse osmosis: case study. ln! J
Environ Sei Technol. 2019;1-6.
Silva SR. Barros NF, Silva IR, Comerford NB. Diffusive fluxes or phosphorus, potassium
and rnetallic rnicroelements as aífected by soil compaction. Cornmun Soil Sei Plant Anal.
2018;49:2369-78.
Schlindwein JA, Bortolon L, Gianello C. Calibração de métodos de extração de potássio em

solos cultivados sob sistema plantio direto. Rev Sras Cienc Solo. 2011 ;35:1669-77.
Soobadar A. Kwong NKR. lmpact of hlgh rates of vinasse on some pertinent soil characteristics
and on sugarcane yield in Mauritius. J Sustain Agr. 2012;36:36-53.
Soratto RP, Crusciol CAC, Costa CHM, Ferrari Neto J, Castro GSA. Produção, decomposição e
ciclagem de nutrientes em resíduos de crotalária e milheto, cultivados solteiros e consorciados.
Soremi AO. Adetunji MT, Adejuyigbe CO, Bodunde JG, Azeez JO. lnfluence of organic
manure on phosphorus and potassium fractions ln soil planted with soybean. Aust J Crop
Sei. 2017;14:1 -11.
Sousa DMG, Lobato E. Correção do solo e adubação da cultura da soja. Planatlina: Embrapa
CPAC; 1996. (Circular técnica, 33).
Sparks DL. Potassium dynamícs ln solls. ln: Stewart BA, editor. Advances in soil sclence.
New York: Springer-Verlag; 1987. p. 1-63.
Srinivasarao CH, Kundu S, Ramachandrappa BK, Reddy S, Lai R, Venkateswarlu 8, Sahrawat

KL, Nalk RP. Potasslum reiease characterislics, potasslum balance, and fingermillet (Efeusine
coracana G.) yíeld sustainability in a 27-year long experiment on an Alfisol in the seml-aríd
tropical lndia. Plant Soíl. 2014;374:315-30.
Szczerba MW. Britto DT, Kronzucker HJ. K· transport in plants: Physiology and molecular
bíology. J Piant Physiol. 2009;166:447-66.
Very AA, Nleves-Cordones M, Daly M, Khan 1, Fizames C, Sentenac H. Molecular biology

of K· transpor! across lhe planl ceil membrana: whal do we fearn from comparison between
plant species? J Plant Physiol. 2014: 171 :748-69.
Volf MR. Rotação soja-forrageira e a contribuição do K não-trocável na nutrição das plantns

em solo de cerrado !lese]. Botucatu: Universidade de Estadual Júlio de Mesquita FllllO
UNESP; 2019.
Volf MR. Formas e disponibilidade de potássio nos solos do Vale do Araguaia [dlssertaçii 0 1
Rio Verde: Universidade de Rio Verde; 2015.
Tópicos Ci. Solo. 10:2H3-3t'J 1, 20 l 9

Dinâmica do potássio no sistema solo-planla 34 1
Volf MR. Benites VM, Rosolem CA, Crusciol CAC, Moraes MF, Menezes JF, Silva AC. Sill as
K sourc:e for crops in tropical soils. ln: Proceedings for the Frontiers of Potassium Science
Conference: 2017; Rome. Rome:lnternalional Plant Nutrition lnstilute; 2017.
Volf MR, Guimarães TM, Scudelelli D, Cruz IV, Rosolem CA. Potassium dynamics in ruzigrass
rhizosphere. Rev Bras Cienc Solo. 2018;42:e0170370.
Wang HY, Shen OH, Zhou JM, Wang J, Du CW, Chen XQ. Plants use altemative strategies
to utilize nonexchangeable potasslum in minerais. Plant Soll. 2011 ;343:209-20.
Wang JJ, Harrell DL, Bell PF. Potassium buífering characteristics of three soils low in
exchangeable potassium. Soil Sei Soe Am J. 2004;68:654-61 .
Wang Y, Wang Y, Li B, Xiong C, Eneji AE, Zhang M, Li F, Tian X, Li Z. The cotton high-
affinity K· transporter, GhHAK5a, is essentlal for shoot regulation of K· uptake in root under
potassium deficiency. Plant Cell Physiol. 2019;60:888-99.
Wang Y, Wu W. Potassium transport and signaling in higher plants. Annu Rev Plant Bio.
2013:64:451-76.
Waters S, Gilliham M, Hrmova M. Plant high-affinity potassium (HKT) transporters involved

in salinity tolerance: structural insights to probe differences in ion selectivity. lnt J Mal Sei
2013:14:7660-80.
White PJ. lon uptake mechanisms of individual cells and roots: short-distance transport. ln:
Marscher P, editor. Marschner's mineral nutrition of higher plants. 3rd ed. London: Academic
Press; 2012. p. 7-47.
White P, Bell MJ. The genetics of potassium uptake and utilization in plants. ln: Proceedings
for the Frontiers of Potassium Science Conference; 2017; Rome. Rome:lntemational Plant
Nutrition lnstitute; 2017.
White PJ, Hammond JP, King GJ, Bowen HC, Hayden RM , Meacham MC, Spracklen WP,
Broadley MR. Genetics analysis of potassium use efficiency ln Brassica oleracea. Ann Bot.
2009;105:1199-21 o.
White PJ, Karley AJ . Potassium. ln: Hell R, Mendel R, editors. Cell biology of metais and
nutrients in plants. Dordrecht: Springer; 2009. p. 199-224.
Zeng QZ, Brown PH. Soil potasslum mobility and uptake by com under differenlial soil
moisture regimes. Plant Soil. 2000;221:121 -34.
Zhang FS, Ma J, Cao YP. Phosphorus deficiency enhances root exudation of low-molecular
weight organic acids and utilizalion of sparingly soluble inorganic phosphates by radish
(Raghanus satiuvs L.) and rape (Brassica napus L.) plants. Plant Soil, 1997;196:261-4,
Zoca SM. Avaliação da liberação de potássio por resíduos do beneficio de café [dissertação).
Botucatu: Universidade Estadual Paulista; 2012.
Zõrb e, Senbayram M, Peiter E. Potassium in agricultura - status and perspectivas. J Plant

Physiol. 2014;171 :656-69.
Tópicos Ci. Solo, 10:283-341. 2019

BALAJ\JJÇO DE NUTRIENTES E
MANJIEJO DA ADUBAÇÃO IEM SOLOS
DE flERYDLIDADE CONS7rfRIU ÍDA
Álvaro Vilela de Res1:nde11l , Emerson Borghi111, Miguel Marques Gontijo Neto01 ,

Sundra Mura Vieirêl Fontoura12l, Ana Luiza Dias Coelho Borin 131, Adilson de
Oliveira Junior 41 • Maria du Conceição Santana Carvalho1!i1 & Claudinei Kappes161
Introdução. .... ........... ... . .. ... .. ....... ................................................................................................. 342

Efeito residual de corretivos e fertilizantes em ambientes de produção ................................................. 348
Ganhos de eficiéncia de aproveitamento dos nutrientes em sistemas de produção bem manejados .... 356
Identificação do status de fertilidade conslrulda ..................................................................................... 359
Adubação de restituição como estralégia para uso eficiente de nutrientes e economia
de fertilizantes em sistemas de produção ............................................................................................... 363
Ciclagem e créditos de nutrientes em sistemas de produção ................................................................. 370
Balanço de nutrientes na gestão da fertilidade e na adubação de sistema ............................................ 375
Considerações finais e perspectivas ...................... ................................................................................. 386
Agradecimentos....................................................................................................................................... 389
Referéncias ............................................................................................................................................. 389
INTRODUÇÃO
Estudos da Organização das Nações Unidas (ONU) indicam que, em

2050, a população mundial atingirá 9, 15 bilhões de indivíduos, persistindo
maiores taxas de crescimento entre os países mais pobres e sob maior
risco de insegurança alimentar, a exemplo de regiões da África Subsaariana.
Também é esperado que haja aumento de renda e mudança de hábitos
alimentares de grandes contingentes de pessoas em algumas regiões do
planeta, de modo que o consumo per capita aumentará. Obviamente, os
impactos dessas tendências se refletirão na demanda por alimentos. De
acordo com projeções baseadas no período 2005/07 a 2050 estima-se que
'
a taxa de crescimento no consumo mundial de produtos agrícolas será de
1,1 % ao ano, exigindo um novo patamar de produção global, que precisará
ser 60 % maior, ao final desse período (Alexandratos e Bruinsma, 2012), com
um incremento correspondente a 35 % até 2030 (Embrapa, 2018). Nesse
11 ,EinbrJpa Milho e Surgu. E-r11111ls: alvaro.rcscm.l.:@cmbrapu.br; cmcrson.borghi@cmbrapn.br;
1111gucl.gon1iju(!! cmhrapa hr
11, FunJuç3u Agniria de l'cs11ui~a Agropccu(rriu. E-mail: sunc.lr.1v@ugrariu.com.hr
,,, ErnbrJJlU AlguJao. E-mui) : u1m.borin(i!lcmbra11a.br
,., Embr;rpa Snj11. r~-mail: aJ ibo11.nhvciru(11,cmbrapa.br
,,, Embrapa ,\rroz e FciJllo E-111:111: 111ari11.carv,1lho@c111hr.1pu.hr
••1Funt!Jçllo ChupuJllu. E-11111il: cl:iuc.Jin,ikuppc~r!!1fu11d1u:aochapuJuo.cum.br
Balanço de nulrienles e manejo da adubação em solos de fertilidade construída 343
contexto, o Brasil se destaca num rol de poucos países detentores das

principais fronteiras agrícolas, em que ainda existe disponibilidade de terra
passível de incorporação à agricultura, além da possibilidade de aumento
de produtividade nos espaços já desbravados.
Em levantamentos realizados nos anos 2016/2017, as áreas exploradas
com produção agropecuária no Brasil somavam aproximadamente 256 milhões
de hectares (ha), sendo cerca de 66 milhões de hectares ocupados com
lavouras, 1O milhões de hectares com florestas plantadas e 180 milhões
de hectares com pastagens. Proporcionalmente, as áreas utilizadas para
o cultivo de grãos, horticultura, fruticultura e silvicultura correspondem a
9 % e as de pastagens plantadas e nativas, a 21 % do território nacional,
que ainda conta com 66 % de sua extensão com cobertura vegetal nativa.
Esses índices comprovam que a atividade antrópica no meio rural brasileiro
é de magnitude modesta, comparativamente à de outros importantes países,
que, em geral, cultivam de 20 a 30 % da superfície de seus territórios. Nos
países da União Europeia, a agricultura demanda de 45 a 65 % da extensão
territorial e, por consequência, são muito menores as proporções de áreas
com vegetação preservada (Miranda, 2017, 2018).
Todavia, é precipitado considerar que há abundância de novas terras
agricultáveis no Brasil. Atualmente, há grande ênfase na preservação dos
biornas brasileiros, fundamentada sobretudo em questões ambientais, como a
necessidade de conservação da biodiversidade e de uso mais sustentável dos
recursos naturais. Essa linha de pensamento ganhou força, passando a fazer
parte do comportamento cultural da sociedade, o que, em parte, se explica
pela urbanização progressiva e pela mudança de percepções, envolvendo
também a perda de vínculo dos cidadãos com o meio rural. De acordo com
o censo demográfico de 201 O, mais de 84 % da população brasileira está
concentrada nos centros urbanos (IBGE, 2018). Concomitantemente, as
pessoas têm assimilado novos conceitos de desenvolvimento, se mostrando
mais exigentes quanto à qualidade dos produtos consumidos e à conformidade
dos processos produtivos no campo (Lopes, 2017). Nas urbes e nos mercados
no exterior1 são cada vez mais acentuados os requisitos relacionados a esses
aspectos, colocando o Brasil no centro das atenções.
Tudo indica que a possibilidade de expansão de fronteira agrícola, por si
só, não deverá constituir uma solução nas próximas décadas, sendo essencial
que se consiga efetivamente incrementar a produtividade agropecuária nas
áreas já estabelecidas para tal. Saath e Fachinello (2018) analisaram os
indicadores de desempenho desse segmento no Brasil em 2012, projetando-os
frente às estatlsticas de disponibilidade legal de terras para ampliação da
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 201 9

/\lvi\ro Vlleln de lfosl!ml e et nl.
agricultura e às previsões de demtmda e contribuição dos produtos agrícolas

brasileiros no contexto mundial, até 2024. Nesse cenário, concluíram que
as terras legalmente disponíveis como fronteira ngricola, algo em torno de
7,8 milhões de hecl3res, sflo insuficientes para que o País possa cumprir
a expectativa de sué:l participação na condição de exportador de alimentos
para o abastecimento mundial, assinalando a importância de que também
se concretizem ganhos adicionais de produtividade média.
Juntos, o milho, o arroz, o trigo e a soja respondem por cerca de dois
terços das calorias produzidas pela agricultura mundial e, de acordo com
os dados de levantamento referente a 2008 1 globalmente, as produtividades
médias dessas commodities situavam-se próximas de 5,2; 4,4; 3.1 e 2.4 t ha- 11
respectivamente (Ray et ai., 2013). Em âmbito internacional, prevê-se que,
para atender à demanda alimentar da população em 2050, minimizando a
abertura de novas áreas, seria preciso dobrar as produtividades médias dos
cultives nas lavouras existentes (van Wart et ai., 2013).
A agropecuária brasileira vem se adaptando a esse novo contexto e
são evidentes os sinais de que será necessário aumentar substancialmente
a sua eficiência. O cenário futuro exigirá intensificação sustentável da
produção (Withers et ai., 2018a), pela pressão convergente de múltiplos
fatores sobre a atividade agrícola: 1) crescimento e urbanização populacional;
2) incremento na longevidade; 3) aumento da renda e do consumo; 4) redução
da possibilidade de expansão da fronteira agrícola e valorização da terra;
5) redução da disponibilidade e aumento do custo da mão de obra rural;
6) necessidade de preservação dos recursos solo e água, e 7) adequação
às políticas agrlcolas e às legislações ambientais e florestais (Embrapa,
2018). Isso implica em produzir cada vez mais, sem aumento de área, e
com garantias de sustentabilidade relacionadas ao uso racional dos fatores
de produção, à regularidade ambiental e social, bem como a qualidade e
segurança do que for oferecido ao consumidor final.
Há consenso de que aumentar a oferta global de produtos agrlcolas não
será tão fácil quanto foi em per lodos passados da história da humanidade.
Fatores limitantes concorrem para dificultar a garantia de suficiência no futuro,
dentre os quais a escassez dos recursos solo e água em quantidade e
qualidade, bem como a sua degradação, a tendência de diminuição das
possibilidades de incrementas adicionais na produtividade das culturas e os
passiveis efeitos prejudiciais decorrentes de mudanças cllmáUcas (Alexandratos
e Bruinsma, 2012; Ray et ai., 2013; Saath e Fachinello, 2018).
O desafio frente a essa conjuntura é enorme e um dos pontos cruciais
é que será necessária maior intensificação no uso do solo nas paisagens
T6picos Ci Solo. JO::.M 2-398, 20 19

Balanço de nutrient es e manejo dn ndubaçfio em solos de forl llic.lndc conGtruíc.la 345
agrícolas e, consequentemente, nos fluxos de nutrientes direcionados às

culturas e às criações animais, para que sejam atingidas metas crescentes
de produção. O pressuposto é que grande parte das áreas aptas, que hoje
são ocupadas com monoculturas e criações extensivas no Brasil, passem
a ser exploradas com sistemas integrados, mais diversificados e intensivos.
Uma ação fundamental nesse processo consiste em construir e conservar a
fertilidade dos solos, o que envolve práticas de controle da acidez e adubações
corretivas e de manutenção, além do estabelecimento de sistemas produtivos
que privilegiem a presença de matéria orgânica no solo (MOS).
Tendo em vista que a maior parte da superfície agricultável do Brasil é
composta por solos tropicais oxídicos, ambientes naturalmente desprovidos
de reservas abundantes de nutrientes (Resende et ai., 1995; Sousa e Lobato,
2004a; Lopes e Guilherme, 2017), o seu fornecimento de forma eficiente
às culturas é uma questão crítica nas tomadas de decisões de manejo.
Como resultado de pesquisas iniciadas há mais de 50 anos, já estão bem
estabelecidas (van Raij et ai., 1996; Ribeiro et ai. , 1999; Sousa e Lobato,
2004a; Fontoura et ai., 2015; Silva et ai., 2016) e razoavelmente disseminadas
as práticas envolvendo a utilização de corretivos e fertilizantes para que solos
ácidos e nutricionalmente deficitários possam se tornar aptos a suportar
atividades de produção agropecuária rentáveis.
Nos polos agrícolas em que a terra é cultivada de forma tecnificada,
com lavouras há mais tempo, o efeito residual das adubações sucessivas
promove o incremento gradual de pools de nutrientes que funcionam como
novas reservas do sistema, de origem antrópica. Como consequência
desse processo, consolida-se uma tendência de aumento de áreas cuja
disponibilidade atual de nutrientes nas análises de fertilidade já se encontra
acima dos níveis críticos indicados na literatura (Figura 1), caracterizando
os "solos de fertilidade construida" (Resende et ai., 2016a).
Todavia , mesmo nesses solos que já tiveram sua reserva potencial de
nutrientes amplificada pelo efeito das adubações ao longo de anos de utilização
agrícola, não é possível dispensar os procedimentos de recarga periódica
via aplicações de fertilizantes. Haverá sempre necessidade de fornecimento
externo de nutrientes, seja na forma de adubos minerais ou orgânicos, naturais
ou sintéticos. Dada a dependência brasileira de importações de fertilizantes,
que variou de 65 a 76 % do total consumido nos últimos anos (Cruz et ai. ,
2017; ANDA, 2018) e que deverá ser ainda maior nas próximas décadas, o
futuro da agropecuária nacional requererá constante busca por tecnologias
e estratégias de manejo que levem à otimização do aproveitamento e à
racionalização no uso desses Insumos (Roy et ai., 2017; Withers et ai., 2018a).
Tópicos Ci. Solo, 10:342 -398, 20 19

346
53,074
00 70
llO 00
70
GO 1,0
50
"º30
lJ
40 10.873
30 10.042 20 U.626 4.785
20
10
o_.___~ _
'100 O
10 7._
-:,04 ,--íJ-
Q l-::;:::::..-. . . ; ; : : , - - ~ - - r1- - r - ' 1. _ J
- ~ 7
'oº'
(\]
<::,
,,v
n<::, ~<-:)
,(o<::, ,
'\<:)
-,
~<:)
·u ,çi' ,(p <o"

e:
,a, SoturaçOo por bases, %
::,
O"
~
u..
37.526
50 50
40 · 26.063 40 · 26.225
30 19.744 12.550
20 íl 9.817 9.948 ili
30
20 · 11 .102
1 10· 220 3.049 1'11
: .J.._;-U
~----.!::;IJ
~ _ IJ"r=~ ~
t.,JJ~ ;:::....-7 o / ~ é1J- LJJ-
Potássio, mg dm...J
Figura 1. Distribuição de frequência de resultados de análise de atributos

da fertilidade do solo em 78.122 amostras da camada de 0-20 cm de
profundidade, de lavouras tecnlficadas no cerrado dos estados de MG, GO,
DF e BA, representando cerca de 160 mll hectares. Significativa proporção
apresenta acidez sob controle, além de acúmulo de P e K, resultantes do
efeito residual de corretivos e fertilizantes.
Fonto: Rosondo oi oi. (2016a).
É sabidamente comprovado que a construção qulmica da fertilidade do

solo constitui a etapa inicial e a base indispensável para que a intensificação
de uso das terras seja bem-sucedida em ambientes tropicais. Mas, hoje
em dia, sabe-se também que apenas o estabelecimento de condições
qulmicas apropriadas não é garantia de produtividades elevadas, estáveis
e sustentáveis (Lopes et ai., 2013; De Bona et ai., 2016; Tormena et ai., 2017:
Zancanaro et ai., 2017). Nesse sentido, Kappes e Zancanaro (2014) ampliaram
o conceito de fertilidade construida para o status conferido àqueles solos que,
no Inicio de seu cultivo, apresentavam limitações ao desenvolvimento das
lavouras, mas, devidamente manejados ao longo do tempo, passaram exibir
não somente caraclerlsticas químicas favoráveis, mas também condlçóos
Tcípicoi., Ci. Solu, 10•:j'12-:JIJH, 20 l 'J

Balanço de nutrientes e mnnejo da adubnção em solos de ferlilidacle constru ídn 347
físicas e biológicas adequadas para as culturas expressarem seu potencial

produtivo. É importante perceber que a manutenção de um solo equilibrado
quanto aos seus atributos químicos, físicos e biológicos é pré-requisito
para que haja melhor aproveitamento dos nutrientes pelas plantas e, por
conseguinte, se obtenha maior eficiência no uso de fertilizantes.
Levando em conta o imprescindível papel da diversificação de plantas
no condicionamento e na estabilidade de ambientes para alto rendimento, a
adaptação e a viabilização prática de esquemas regionalizados de sucessão,
rotação ou consórcio de culturas no espaço geográfico brasileiro deverão ser
uma prioridade nos próximos anos, até mesmo visando melhorar a qualidade
do sistema plantio direto (SPD), que carece de alternativas de rotação de
espécies na maior parte das áreas em que é adotado. Felizmente, tem crescido
o interesse inclusive em modalidades mesclando produção vegetal e animal
na mesma área, a exemplo de opções de integração lavoura-pecuária (ILP) e
integração lavoura-pecuária-floresta (ILPF). Para qualquer desses esquemas, é
preciso desenvolver programas de adubação com recomendações de nutrição
balanceada de plantas, visando atender da melhor forma possível todos os
componentes de cada sistema de produção e evitar desperdícios e perdas,
tendo como objetivo final a máxima conversão dos fertilizantes aplicados em
produtos vegetais e/ou animais de interesse.
Nos dias atuais, as expectativas de benefícios quanto à adoção do SPD e
à aplicação do manejo integrado da fertilidade do solo vão além dos aspectos
de eficiência agronômica e econômica na propriedade rural, visto que ambas
as iniciativas fazem parte também dos compromissos nacionais de redução de
emissões de gases de efeito estufa (GEE) na agricultura, como mecanismos
para mitigar mudanças climáticas globais (Brasil, 2012), assumindo assim
um viés de relevância ambiental, estratégico para o País.
Os solos de fertilidade construída representam uma realidade emergente
na agricultura brasileira e sua exploração, atrelada à intensificação e à
diversificação dos cultivos, implica em mudanças conceituais e operacionais,
envolvendo processos mais dinâmicos e complexos de transferência de
nutrientes. Há ainda lacunas de entendimento sobre o seu funcionamento
e um campo aberto para o avanço científico e tecnológico, com desafios e
oportunidades rumo a formas de gerenciamento inteligente e mais eficiente dos
ambientes de produção. No presente capitulo, busca-se consolidar conceitos,
atualizar critérios e apresentar condicionantes do manejo da fertilidade nesses
ambientes, enfatizando o balanço de nutrientes e a adubação de restituição
como abordagens para ganhos de eficiência técnica, econômica e ambiental
no uso de fertilizantes em diferentes sistemas produtivos.
Tópicos CI. Solo, J0::·M2-398, 201 9

Álvaro Vilelil de Resende et ai.
EFEITO RESIDUAL DE CORRETIVOS

E FERTILIZANTES EM AMBIENTES DE
PRODUÇÃO
Historicamente, a produtividade da agricultura brasileira tem mantido

estreita e direta relação com a utilização de adubos. Ao longo das últimas cinco
décadas, a produção das principais culturas vem aumentando, em paralelo
com o crescimento no consumo de fertilizantes. Entre 2000 e 2015, o uso de
fertilizantes cresceu 87 %, convergindo no significativo aumento de 150 %
na produção de grãos, no mesmo período (Embrapa, 2018). Ao constituir um
dos fatores que promovem incremento na produção por área, a adubação
tem contribuído para reduzir a pressão de abertura de novas terras para uso
agrícola no País (Lopes e Guilherme, 2007). Portanto, como a área cultivada
não tem crescido na mesma proporção do uso de fertilizantes (Withers et ai.,
2018a) e sabendo que as culturas não aproveitam integralmente o que é
aplicado na adubação a cada estação de cultivo (Syers et ai., 2008; Ceretta,
2009), é de se esperar que haja enriquecimento gradual da fertilidade dos
solos a partir do momento em que se empregam processos produtivos mais
tecnificados (Figura 1).
A consolidação do uso de sistemas conservacionistas de manejo, como
o SPD, é outo fator que tem favorecido a melhoria da fertilidade dos solos,
a começar pela prevenção de perdas por processos erosivos. O menor
revolvimento também resulta em diminuição do contato entre os íons nutrientes
e as partículas de solo, amenizando as reações de adsorção de fosfato, por
exemplo. Mas talvez o principal benefício esteja na conservação da matéria
orgânica. Esta serve de substrato para microrganismos e contribui como
fonte na nutrição das culturas, além de seus constituintes terem papel na
redução da intensidade de fenômenos de indisponibilização e de perdas de
determinados nutrientes (Guppy et ai., 2005; Lopes et ai., 2004; Anghinoni,
2007, 2009; Canellas et ai., 2008; Zhu et ai., 2018).
A ocorrência de efeito residual devido ao uso de corretivos e fertilizantes
no Brasil é reportada em experimentos envolvendo calagem (Pandolfo e
Tedesco, 1996; Miranda et ai., 2005; Caires et ai., 2011 ; Prochnow, 2014),
gessagem (van Raij, 1988; Sousa et ai., 2005; Caires et ai., 2011 ; Pauletti et ai.,
2014) e adubações com P (Sousa e Lobato, 2004b; Resende et ai.. 2006;
Gatiboni et ai. , 2007; Fontoura et ai., 201 O; Nunes et ai., 2011; Sousa et ai.,
2016), K (Ritchey et ai. , 1987; Borkert et ai., 2005; Werle et ai., 2008;
Kaminski et ai. , 2010; Rosolem et ai., 2012), enxofre s (Reine Sousa, 2004:
Sousa et ai., 2005; Caires et ai., 2011; Pauletti et ai., 2014) e micronutrientes
T Gpicrn, Ci. Solo. I0:3'1 2-398, 2019

Bnlanco ele nutrientes e m.:inejo dn udubnç5o em solos de fertilidélde construída 349
(Galrão, 2004; Abreu et ai., 2007, Moraes et ai., 2016a). Assim, a adição
de insumos para o condicionamento da fertilidade eleva a disponibilidade
de nutrientes no solo, em maior ou menor grau, podendo criar estoques
suficientes para cobrir a demanda de cultivas subsequentes, dependendo
do nutriente e das caracteristicas do solo, dentre outros fatores.
O efeito residual normalmente já se expressa a partir das primeiras
aplicações de nutrientes em solos nunca cultivados e tende a se tornar
mais evidente à medida que essas práticas são repetidas numa mesma
área. Em sistemas de produção com maior investimento tecnológico e uso
mais intensivo de adubos e corretivos, geralmente verifica-se que nutrientes,
como P, Ca, Mg e Zn, apresentam tempo de residência mais prolongado e
tendem a se acumular no sistema, com nítido reflexo em elevação dos teores
disponíveis na análise de solo. Comportamento intermediário se percebe no
caso do K, S e cobre (Cu), cuja disponibilidade pode oscilar de forma um
pouco mais abrupta, a depender do balanço entre as quantidades fornecidas
e a demanda pelas culturas. Já para nitrogênio (N) e boro (B), sabe-se
que a permanência em condições de aproveitamento pelas plantas tende a
ser transiente, caracterizando baixo efeito residual, mesmo com adubações
frequentes e doses relativamente elevadas (Resende et ai., 2016a).
O nitrogênio geralmente não permanece disponível por prazo longo após o
seu fornecimento na forma de fertilizante mineral, por se tratar de um elemento
muito propenso a transformações e perdas, principalmente por lixiviação e
volatilização (Cantarella, 2007). Entretanto, os niveis e a dinâmica da MOS,
assim como a quantidade e a relação C/N dos restos culturais, são fortes
condicionantes da disponibilidade de N e sua contribuição para o balanço
desse nutriente nos sistemas de produção não pode ser ignorada. No caso
do B, a retenção na camada arável é relativamente fraca, sendo removido
por lixiviação (Rosolem e Bíscaro, 2007). Além disso, a análise de solo por
extração com água quente, método largamente utilizado em laboratórios
brasileiros, apresenta limitações (Abreu et ai., 2007) e nem sempre expressa
a real disponibilidade desse micronutriente às plantas.
Talvez o p seja o nutriente mais emblemático relacionado ao
enriquecimento cumulativo do solo pela aplicação de fertilizantes. Apesar
da marcada capacidade de adsorção de fosfatos nos solos tropicais, bem
como a prevalência de reações de conversão de formas lábeis em outras de
menor labilldade, concorrendo como um dreno das frações mais disponlveis
às plantas (Novais et ai., 2007; Roy et ai., 2017), os teores de P extraído nas
análises de fertilidade tendem a aumentar com o tempo de cultivo e adubações
periódicas (Sousa e Lobato, 2004a; Fonloura et ai., 2010; Roy et ai., 2017).
Tóplcus CI. Solo, 10 ::M2-31J8. 2019

350 Álvnro Vilela de Resende el ai.
Tudo indica que, atualmente, se vivencia no Brasil uma substancial

mudança na condição de suprimento de P nos solos agrícolas, processo
pelo qual já passaram outros países de agricultura desenvolvida. Em várias
partes da Europa e da América do Norte, e de países como China e lndia, a
acumulação residual do nutriente oriundo de fertilizantes e estercos fez com
que os teores disponíveis nos solos extrapolassem os niveis críticos, acima dos
quais são reduzidas as chances de resposta das culturas a novas adubações.
De modo muito mais proeminente que no Brasil, há zonas agrícolas em
diversos países que apresentam solos com grandes reservas de P derivadas
de adubações realizadas no passado (Syers et ai., 2008; Sattari et ai., 2012),
constituindo o chamado "legado de fósforo" (phosphorus legacy, em inglês).
A condição de alta saturação dos solos com P traz importantes implicações
para o manejo agronômico sustentável, no qual são enfatizadas medidas para
alcançar maior eficiência técnica e economia no uso de fertilizantes derivados
de fontes não renováveis, além de mitigar riscos ambientais relativos ao
carreamento de fosfatos, que provoca eutrofização de mananciais de água
(Syers et ai., 2008; Bouwman et ai. , 2017; Zhu et ai. , 2018).
Estima-se que os solos brasileiros já tenham recebido 45,7 Tg de P via
fertilizantes minerais desde que começaram a ser fertilizados, por volta de
1960, correspondendo a um montante acumulado, como P residual, da ordem
de 22,8 Tg, estoque que potencialmente pode funcionar como uma fonte
secundária do nutriente nos sistemas de produção (Withers et ai., 201 Ba).
Esse legado representa uma verdadeira "poupança" do nutriente nas áreas
de cultivo, englobando compostos fosfatados de maior ou menor labilidade,
com graus variados de fitodisponibilidade, bem como de reversibilidade
das formas menos disponíveis (Syers et ai., 2008; Rodrigues et ai., 2016).
No entanto, Roy et ai. (2017) ponderaram que, mesmo após décadas de
adubação com quantidades de P que excedem as exportações nas colheitas,
solos tropicais muito intemperizados, como os do Cerrado brasileiro, ainda
podem apresentar elevada capacidade de adsorção de fosfato, razão pela
qual demandariam muitos anos de adubação excedente para atingir equilíbrio
sem prejuízo da produtividade.
A tentativa de dimensionamento da proporção do P residual aproveitável
pelas plantas em curto, médio e longo prazo envolve estimativas complexas,
que são influenciadas por um grande número de variáveis relacionadas a tipo
de solo, histórico de adubação. atividade microbiológica e características das
espécies vegetais, além de questões metodológicas. Esses complicadores
explicam, em parte, a dificuldade de se encontrarem resultados convergentes
entre os trabalhos de pesquisa nessa linha. Quantificar os diferentes poo/s
de P orgânico e inorgânico. assim como avaliar sua dinâmica sob o efeito de
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

Balanço de nutrientes e manejo da adubação em solos de fertilidade construída 3 51
sistemas de cultivo, formas de adubação e outras práticas culturais, demanda

tempo e procedimentos laboriosos, com custo elevado. Por tudo isso, ainda
não se dispõe de um protocolo eficaz para aplicação em rotina, que possa
subsidiar a decisão de manejo nas fazendas. Como se perceberá adiante
nesse capítulo, a análise de solo tradicional ainda é a melhor ferramenta de
monitoramento do efeito residual das adubações e do poder tampão do solo,
permitindo aferir e, se necessário, reorientar o gerenciamento da fertilidade
em sistemas de produção.
Cabe aqui assinalar o caso do P, nutriente para o qual a ciência vem
apresentando avanços substanciais no entendimento da dinâmica desde
curto até longo prazo no solo, com mudanças conceituais importantes.
Syers et ai. (2008) detalharam um modelo conceituai acerca do destino,
da dinâmica e da disponibilidade do P inorgânico aplicado via fertilizantes
(Figura 2), no qual salientaram a considerável reversibilidade dos processos
de conversão do P solúvel, liberado pela dissolução dos fertilizantes, para
formas de diferentes graus de labilidade. Esse novo modelo mostra-se coerente
com a mudança nos padrões de resposta à adubação fosfatada observada
em solos que vêm sendo fertilizados há vários anos, cujos compartimentos
de disponibilidade mais imediata seriam reabastecidos, sucessivamente,
pela efetiva liberação do nutriente de compartimentos mais recalcitrantes,
garantindo o suprimento às culturas sem a necessidade de doses elevadas
nas adubações de manutenção.
Essa funcionalidade foi comprovada por Gatiboni et ai. (2007), a partir de
um estudo sobre a biodisponibilidade de formas de P em amostras de solo
sob SPD que havia recebido diferentes níveis de adubação fosfatada durante
seis anos. Os autores constataram que, em longo prazo, todas as formas de
P do solo participam no provimento de P às plantas, sendo que, em solos
com acúmulo do nutriente pela adubação, tanto formas inorgânicas quanto
orgânicas são fontes efetivas no tamponamento do sistema. Informações dessa
natureza robustecem a perspectiva de que, em sistemas consolidados com
certa "saturação de P" (solos de fertilidade construída), bastaria a reposição
do que for removido nas colheitas para manter um equilíbrio dinâmico entre
adsorção/precipitação e reconversão do nutriente a formas disponíveis,
atendendo satisfatoriamente às exigências das culturas por ciclos sucessivos.
Essa lógica contrasta com o senso tradicional, que, a rigor, enfatiza
a ocorrência de uma indisponibilização permanente da maior parte do P
adicionado ao solo nas adubações, no fenômeno genericamente referido como
"fixação de P". De modo menos acentuado do que o observado nos solos
de clima temperado, muitas áreas de cultivo no Brasil já apresentam indícios
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

'.>J
~
... .f
~
P ap! .cado V'.a .J
0
ó
;o. < << Soluhlli:z:a;ão <<< fert.:izant:s
o m.nera..s
.J
(j.
o .----,
5=
P na solução do solo P adsorvido na superficie P fortemente ligado aos p r.í~ - : (~~--:- = ~
:;: dos componentes do solo componentes do so!o ou l,Çl=~ 2-:s ~r:;,:;- =:-:·_
~
N:
ou precipitado em adsorvido íntemamente ou r..ace-:..._s ~ ~ ~
....
~ compostos solúveis na matriz desses po~y1~ - :: - ~:.r:.Z :: ~- ~
X
componentes ou GU p:-ec ; c::::f-J '= -
~
o precipitado em compostos CO7 ;f"-:;-5 ~~
..::; de solubilidade baixa so:t:btlc=':e r..u..-~ '.::=.:_,3 >

~
+- e..
r..
Em solução
Frtodisponibilidade imediata
Acessibilidade imediata
Prontamente extraível
Prontamente fitodisponível
Acessibilidade alta
Extratabilidade baixa
Fitodisponibílidade baixa
Acessibilidade baixa
[~ {:
:::i
e':
~ ~ ~
•p disponlve1• quantificado
por extratores de rotina na
I'
análise do solo
Figura 2. Diagrama conceituai dos compartimentos, dinâmica e fitodisponibilidade do P inorgânico no solo a partir da solubilização
de fertilizantes minerais, destacando a efetiva reversibilidade dos processos de transferência do nutriente entre os três
primeiros compartimentos.
fon\e: adaptaáa de Syers e\ a i l2008).
tlu 'I''" 11 t11 1 11l1 1II, dn r1y,11 h ,,1,11 (~IIIJIIJ 11,iplll ,11 111 ,, 1111,,111 111,,1111111111d111 1 , , , ,
1, m111 11il· 1 111111 1i11ll1111111 1'1111ltll1i-11: 1111 111111 r11 ,l1Jt1,1, 11,111111,111,1, , , ,11,,~111111/11,,,,, l;f 111
(1111111 11 '') l 'rnl111111 , IJIH1hl111r11 ljllq 1,,111 11,wl11111,11t1,11 11,,,,, 1,11,, '"fi/l ftJll/fl1111 1
tllllfl 1 1' 11 d 111 1 tl,i 1,111r1dl11111r1, 1:11111 h11j1ril1III 111, lllrfll1Jj11tl,1111/11l 11 11; 1l1 1 f1111/11l11d,1
111~111 111 11111 111 1111111111111111lt1 lt1 tJ 1111ll11r1t1111lw11f,1 ,,,, llltlt1II H/1111 Vlt1ll11 ,,,,,11, i1,,,,,,1
r1 1111111 11 ·,11, ri li lfl 11p,J1111 rl/J dr111IIIHJ 110 l' 11pll1J1t1/(11111 llllll) 1111111111 11 111fl11l1111 ,l11
dn!l 11rl1 1l11 11))n~ uu1111111llhl1111lti,
m fl n p11~q111!., tttj IJI ,, 1U1 ,ri( IIJN1"Ili dw IH 1'111,,, ,, IIJ 11(11·""' tt, (Alft/111111 ,111,
1~l)I ,11ll1111,
~00·1, : ,,1,11111 nl ril., :JfJ lll) s~l/J ho11111lv,J1i11ti 11111,,,v,1lr111111,, ,,n,, t, 1,,1,111111 ,1111,
Vot d, li h,1111 , , 11111 li ,i:1,;f i!J dFJ 111111 IJ IJ li li 11yn1111 ,,J ~111ll'1v1,:1I Ili )11/ ~,11, 1 11, HI 1111111111 ,, 1lut1
ltllOtlllfl l 1;11111 tl!i IJUIIIIJIJIIFlllll1~ 11,, t:HJIIJ, jJtj!:it111111l11 ,-, ltd LJ(lltll ,111,-11,111l11t1
co11 q101-ilr HI n oXf)I tJ~flHI 111 e \/i-H HIV1.)I Irn li ll)L\I J ,1,-, ~IJlt 11 Jllld111lt·,/dlt,111111111111d,1tlr1
1)() 1111 ) lrHJIIJU tlt11!1Jl'lldu d tJ 111l11l11=11; n11, Afj 1Jl lltt:it11jllfJlll )l1111 dl Jl)ljtJ ,,,, 111,
011101 li 1111 tfJlll1J (H~Jlln 1 ~) )J/:11 oL~l11 1th 1dt1 11~1, J lt;t t1ld11 lltJ1Jldr1111n11ltj dlf1111dlll~11.1
riu 111ulu 11ut1dôr111!Jo,1Jl1J1tllll1Ju l11 t1blh-1hu, 11t-1 l111ll'1alrl11 fl,,
lr1rllll11111l11L1 1 111.,111
cu111u 1111 Íüll IIli dt1 1r1utl€111lw;íl1) 1fo 111111'111111:j 11/Jq IJI 111 /111, JI i·m 1.1 111111111 ;1Jr1, 'I' ,,., ,
0111 uuwl, lfJI, 1 11plhmdu o , , IF.J Ã/111, pwt, 11 JIJ!t, d1.1 11111111111111, ,, , 11 ,, 11 d,'"' m t, rtfltj
uu 111n11us flx1 1a, l11dt,pa11dt.111h,111r,1tltJ d"1~ 11t1u-1nl1111!1llllrlh ,111 r11Jl11 (HIJI/ ril nl,
~U1U, ~U1 1) u do UlllttJ!:i rullJlnn ljll!J luVIJ/11 ,., llltllllJf 1r111111,t1III ,, 11tllll1r11,n,,
luof11l111Ju 0111 luvu111t1(:J uw,111111lti lt11111Ju dti 1J11lllvu
Ah11J11 purulotu111 l11cmhJ11w uuliro n 11111111tllt1d,1 ,, 11 ,1111111 C:lu l1Jl11111 d i:-1
etipSJol!JrnJu do u P rotildu, ,1 11111w u11rr 11J 1111, IIJlllJ d,1IIIAI'' ,1111 illl1lndri dt1 11 t11 11
ulorlfJh11u11l1J ti Uor11tt11tl11 tl11u 011111111,0 111m euliJtj l11r1tilln111111 (\Nlll1ri1 r, 111 ril. ,
~01011), 1lou olJulrn1lu, fjflü f11Jq111,11lnH 11lhu1,;no 1) ' " " qlln t1 1i1t:"Jput1l11 r,
utlulw,;no roofuludu (, IJLJIX11 ,m 111n1m11 , ,n,~11H1li, Hr11 t11,lr m dn tHrlllldi111~,
(;u11ulruld11, t u11fm1110 ,~rn,ul11lullu r:u,, lrolJ11ll11 m ( 11111l111ld1m rn11 ,11r,11t111f,1r1
rouluuu (81.i, ~OUtl; P1111loltl, ~OIJO; lfor11111do oi 111,, ,'(JIHI; A1tl/l1lr11Hil, 'lllll / ,
:.!OOU; Fu11luu,u oi ui., ~(J'IO; 111u1,rd1J ui ui., í'O IU), 1111111111:, 1,:;tl111ld11t1 11t,t1t"Jt1
du furllll,w,tm, ono uur1nlrJ11lu11 pwu u ul,li1111,01J d111111,1h1ll11hllut,m t>t1flt;l111,',1 1t1t1,
Nut1tJU1J olrou, lf)lll1 wl1 w, u 111w1u)o 111t1I 1 1,11 ,1011111 n111li1 nd1Jl111 n ~ull1l 1t·1r,ti1J
fuof1rluúu tJu roolllull;fiu, upu,uiu 111prn1du 11u qt11J11lld1ulrni 1111 I' rJl(fJ1111t1d nti
riu d1Jeu11ur do lo111pu, nu 111tult,J do o,1111;111111 ,,, .,,11111111,1 tlr, lmtlll1"'1111a., l-1
111u11ulorwúo
,(
duo ,uiuJrVsw du oolu, un111 fJt uJ11lt1J tln IJH 11lullvltlnu11 d t1<-J 1 •llllllriti,
ul(m I tlu 11 ,Ir 1111 ,1,ur uN , 1111 :ou 111, 1IJlu1,luln Jti ,,11 1111 ilu, 111d<HJ,
l)o 111u11u lr u u11blulJll IHJ P, 11 11t111dh,ll(J dn r, 11 tllldi 1d11 , 'Jllnlr 111, Jri 1,1111tJ "t'
HJUJ1ouluu l'.J 1,plle111;0u do <111lruu 11111ur1J u 1,1IL1t111u1,11111hm q,,,., , 11Jm:i<111li11 11
11r, 1110 ruuld11ul uxpwunlvu. (J K 1, 111, 111111 dh 1(111111111 ~11 11 tfi tvuh, 1n11lr:, n rril,HJ11
puluu ,.wuu1tult1llvi1) ll1111du111111 l11111p,,1111111r111ln 1h1 111110, qUn, 1
, w.~
1 , . , ,,,, ri 1,1
IJ1J111 ro fl,,lld1 UJ "''"' IAIJJ(ll_ild111l1J d,, 11111.:n dn nr11111,,t1 ((; 1C:) 1111 lr1111 1 ,,tr111lci'1
354 Álvnro Vllelí.l de ílesendc el ai.
diferenças regionais entre os solos, que influenciam na avaliação da

fe1iilidade, nas respostas à adubação e na capacidade de armazenamento
de I< residual entre as diversas zonas agrícolas brasileiras. Os solos da
região Sul geralmente apresentam maior reserva natural de K, derivada de
materiais de origem mais ricos, enquanto no Cerrado a disponibilidade original
é menor e diminui no gradiente de solos com textura argilosa a arenosa. Nessa
sequência , tem-se un1 decréscimo na CTC, aumentando a predisposição a
perdas por lixiviação e, consequentemente, dificultando a manutenção de
níveis elevados de disponibilidade do nutriente. De modo bem mais acentuado
do que acontece com o P, a absorção de K pelas plantas pode, no decorrer
de alguns ciclos de cultivo, provocar alterações significativas nas reservas
do solo. especialmente ao considerar que as culturas agrícolas extraem do
solo quantidades muitos maiores de K em relação ao P.
A lixiviação de K ocorre em solos brasileiros com diferentes texturas e tanto
os teores trocáveis quanto os não trocáveis podem ser alterados em função
de perdas ou absorção pelas culturas (Werle et ai., 2008; Kaminski et ai.,
2010; Rosolem et ai., 2012). A CTC é o principal fator que controla o potencial
de reserva ou de lixiviação. Independentemente da textura, a remoção do
K para fora da zona de atuação radicular é mais intensa em regiões que
apresentam alto índice pluviométrico. Isso ajuda a explicar por que solos de
textura argilosa em diferentes locais do Cerrado apresentam níveis muito
distintos de acumulação de K disponível, resultantes de sistemas de culturas
e adubação semelhantes. É o caso, por exemplo, quando se comparam
resultados de análises de solos argilosos de determinadas áreas de produção
de grãos de Goiás e do norte do Mato Grosso (região mais chuvosa), em
que as primeiras parecem acumular mais K residual, pois apresentam teores
duas a três vezes mais altos de K disponível. Esse contraste indica clara
necessidade de estratégias diferenciadas de manejo da adubação potássica,
ajustadas de acordo com as especificidades locais.
Na dinâmica dos diversos nutrientes, mecanismos distintos dão origem a
compartimentos de reserva e seu efeito tamponante sobre a disponibilidade no
solo. Mas, em geral, o sistema coloidal do solo é que governa a capacidade
de esto~gem e o ~o~encial de suprimento à medida que as plantas promovem
a a~sorçao ~ecessana ao_seu desenvolvimento. Desse modo, ao disporem de
maior quantidade de coloides, os solos argilosos e ricos em matéria orgânica
formam um si_~tema mais tamponado (Figura 3), no qual, em principio, o
stat_u~-de fertilidade construida adquire caráter mais estável, conferindo
flex1b1hdade e segurança para ajustes no dimensionamento das adubações
visando equilibrar o balanço de entradas e salda d
s e nu tnen
· tes.
Tópicos Ci. Solo, 10:3'12-398, 20llJ

13.1lêJnço de nulrienles e mnnejo du adubnçlio em solos cle ferl ilidade conslru fda 355
• Solo nronoso e • Solo argiloso ou

• Baixo rnatórln orgllnica • Alla matórln orgânica
Solução Solução
<
Nutrientes Nutrientes
o e
âgun \ Reserva j água
Reserva
~sponlblllzação
Figura 3. Diagrama ilustrativo de diferentes condições de tamponamento,

implicando em capacidades distintas de o solo reservar nutrientes e água,
e manter o sistema abastecido por mais tempo à medida que ocorre a
absorção radicular. O manejo para incremento do conteúdo de MOS é
única forma de aumentar o poder tampão de solos arenosos.
Fonte: elaborada por Álvaro Resende.
A intensidade com que ocorre o aumento das reservas de nutrientes ou

a elevação da saturação por bases {V % ), assim como a duração de seu
efeito sobre o desempenho das culturas, estão intimamente associadas ao
grau de tamponamento do solo e seus condicionantes. Comparativamente
a um sistema baseado em solo arenoso, menos tamponado, um ambiente
de solo argiloso demanda que maiores quantidades de adubos e corretivos
sejam aplicadas para que haja incremento nos respectivos atributos de
interesse aos níveis necessários para o bom desenvolvimento dos cultivas.
Porém, uma vez abastecido, este mesmo solo argiloso é capaz de suprir as
exigências das plantas durante mais tempo, proporcionalmente ao tamanho
dos estoques criados. Independente da textura, o poder tampão do solo é
modulado também pela influência de seus constituintes orgânicos, sendo
diretamente proporcional ao conteúdo de matéria orgânica (Silva et ai., 1994;
Sá et ai., 2010; Canellas et ai., 2008), cujo efeito é ainda mais notório no
caso dos ambientes multo intemperizados das zonas tropicais, em que as
argilas sao de baixa atividade.
Túpicos C l. Solo, 10:~1'.12-3tJ8, 20 19

Álvaro Vilela de Resende el a i.
Pe10 ex~osto. conclui-se que a condição de fertilidade construída não é

ur.iform~~ en1~e ambientes e nem estática. Na realidade, além da variação
e~p :.irj:=-il, c~r~r :.Brizu-se pela oscilação temporal dos níveis de acidez e de
d1sr.onib1l;clqrJe ,::.,e n:Jtrientes, e, por isso, não dispensa a aferição periódica
por meio ue analises de solo.
GAN HOS DE EFICIÊ l\!C IA DE

AP ROVEITAMENTO DOS NUTRIENTES
EM SISTEMAS DE PRODU ÇÃO BEM
MANEJADOS
Além das correções químicas para alcançar disponibilidade de nutrientes

acima dos níveis críticos, a etapa de construção da fertilidade do solo,
necessariamente, deve envolver também cuidados para preservação e
melhoria da qualidade de atributos físicos e biológicos no perfil em que
ocorrem as interações solo-planta. Ganha importância a visão do correto
manejo do sistema como um todo, integrando, conforme a necessidade, o
plantio direto, a diversificação de culturas, o uso de plantas de cobertura e a
adubação verde. Em conjunto, essas práticas promovem a conservação do
solo e da palhada; melhores condições de nutrição das culturas, inclusive pela
fixação biológica de N (FBN) e pela ciclagem de nutrientes; a manutenção da
qualidade física; o equilíbrio microbiano, e a retenção de água no sistema.
Apesar da dificuldade de se incrementarem os teores de MOS, mormente
nas regiões tropicais (Sá et ai., 2015; Crusciol et ai., 2015; Corbeels et ai.,
2016), a possibilidade de qualquer acréscimo ou pelo menos a manutenção
dos teores originais de matéria orgânica nos solos manejados em SPD
representa substancial ampliação da sua capacidade de reserva e suprimento
de nutrientes e água , comparativamente ao cultivo contínuo sob preparo
convencional com aração e gradagem. Há variação no potencial de acúmulo
de carbono (C) no solo sob lavouras, devido a combinações de culturas e ao
tipo de clima. Em áreas sob SPD, o acúmulo médio de e até a profundidade
de 20 cm é da ordem de 350 e 480 kg ha·1 ano·1 , respectivamente, para
condições tropicais e subtropicais no território brasileiro (Bayer et ai., 2006).
Esses dados refletem as diferenças e os desafios impostos ao manejo para
preservação da MOS conforme a agricultura avança para regiões de menor
latitude.
O s efeitos benéficos da MOS decorrem da sua contribuição
proporcionalmente mais elevada para a capacidade de troca de cátions
Tópico~ e, SrJIO, 10·3'12-398, 2019

Bala nço de nutrie ntes e manejo da adubélção em solos de fertilidade construída 3 57
(CTC) e para a retenção de água nos solos tropicais, principalmente nos

arenosos (Silva et ai., 1994; Ucker et ai., 2016), além do papel positivo
dos constituintes orgânicos na qualidade estrutural do solo, a qual afeta a
capacidade de as plantas crescerem raízes e absorverem nutrientes no perfil
(Syers et ai. 2008). Como resultado, solos com maior conteúdo de carbono
orgânico estão vinculados a níveis mais elevados de fertilidade, de biomassa
microbiana e de produtividade de grãos (Sá et ai., 2009; Lopes et ai., 2013;
Sá et ai., 2015). Embora a premissa fundamental seja a adoção do SPD,
qualquer prática de manejo que favoreça o incremento de carbono no perfil
contribui para melhorias em atributos químicos, físicos e biológicos associadas
à maior presença de MOS (Sá et ai., 2008, 201 O; Vezzani e Mielniczuk,
2009; Babujia et ai., 201 O; Lopes et ai., 2013; Pereira et ai., 2016), a qual
acaba tendo, portanto, forte influência na eficiência de uso de fertilizantes.
Grande parte da expansão recente da atividade agrícola no Brasil vem
ocorrendo pela incorporação de áreas de solos arenosos em diversas
regiões. Esses solos, sendo ambientes menos tamponados, representam
maior risco à estabilidade de produção. Nesse caso, a MOS assume uma
função primordial para a sustentabilidade técnica, econômica e ambiental
da exploração agrícola. No tocante à construção da fertilidade, um dedicado
manejo visando incrementas na matéria orgânica é a única forma de
intervenção capaz de promover simultaneamente a qualidade química,
física e biológica, com agregação de algum tamponamento adicional para
a conservação de nutrientes nesses solos (Ucker et ai., 2016), visto que a
sua granulometria grosseira não se modifica e a participação dos coloides
minerais como agentes tamponantes pode ser irrisória para estocar e manter
adequado fluxo de nutrientes às culturas (Figura 3).
A bioporosidade criada pela atividade radicular e mesofauna do solo, e a
possibilidade das raízes de algumas plantas penetrarem em camadas mais
compactadas estão entre os fatores que têm motivado a preconização de
sistemas de produção, como a rotação e o consórcio de culturas em SPD
(Andrade et ai., 2010). No que diz respeito à intensificação ecológica, já é
perceptível que não basta uma alternância de duas culturas no tempo (ex.:
soja-trigo, soja-milho) para o produtor se manter competitivo. É preciso mais,
tirando o máximo proveito das alternativas possíveis de acordo com a oferta
ambiental e as oportunidades de mercado em cada região.
Além de aspectos relacionados à potencialização dos processos de
ciclagem de nutrientes, trabalhos de pesquisa têm demonstrado benefícios
diferenciais que justificam o investimento em sistemas de produção mais
biodiversos, apesar de estes normalmente implicarem em maior complexidade
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

358 Álvnro Vileln de Resende e l ui.
gerencial. Quando se trata de sistemas rotacionados em lugar da simples

sucessão soja/trigo, o SPD resguarda os estoques de matéria orgânica,
apresentando maior conteúdo de C e N microbianos até 20 cm de profundidade
e mais porosidade visível, além de unidades morfológicas de solo menos
compactas e poucas raízes com deformidades (Silva et ai., 2014a). O SPD
de longa duração confere melhor qualidade física e retenção de água no solo
(Calonego et ai., 2011; Moraes et ai., 2016b), e a introdução de forrageiras
em consórcio com milho preserva atributos físicos desejáveis, refletidos na
macroporosidade, além da fertilidade química, aumentando a produção da
soja subsequente (Crusciol et ai. 2015; Pereira et ai., 2016).
Em última instância, o efeito do SPD bem conduzido, agregando
todos os aspectos aqui comentados, favorece o aumento da eficiência
de aproveitamento dos fertilizantes aplicados, em especial dos fosfatados
(Sousa et ai. , 2016), incluindo a maior participação de formas orgânicas
como fonte dos nutrientes supridos às plantas. Associada ao SPD, a adoção
de práticas de intensificação ecológica deve, preferencialmente, envolver
diversidade de espécies (gramíneas e leguminosas) e de arquitetura radicular
(fasciculada e pivotante ). Plantas de sistema radicular robusto (braquiárias,
milheto) contribuem de maneira conveniente para mobilização ascendente e
descendente de nutrientes, recuperando aqueles eventualmente deslocados
para zonas inferiores, como K, S e B (Braz et ai., 2004; Crusciol e Soratto,
201 O), e auxiliando na incorporação de outros menos móveis, como P e Ca
(Crusciol e Soratto, 201 O; Crusciol et ai., 2015), além de aportar carbono e
estender os benefícios da MOS a camadas mais profundas no perfil (Crusciol
e Soratto, 2010; Salton e Tomazi, 2014).
É possível estipular condições que contribuem para reduzir perdas e
favorecer a eficiência de uso de fertilizantes nas lavouras. Serão ambientes
conservadores de nutrientes, com maior armazenamento ou menor declínio,
os solos que associem as seguintes características: relevo plano; textura
argilosa; porosidade que permita boa infiltração de água, mas sem drenagem
excessiva ; teor de matéria orgânica e CTC mais elevados, e perfil sem
acidez e com boa disponibilidade de nutrientes. Além disso, quanto mais
intensivamente vegetado, com plantas vivas por mais tempo ao longo do
ano e presença de espécies com raízes profundas, maior será a capacidade
de o sistema captar os nutrientes derivados das adubações e mantê-los em
circulação, minimizando a probabilidade de perdas ou indisponibilização.
Combinadas essas condições e sendo os processos erosivos devidamente
controlados, se estabelecem fluxos de "nutrientes circulantes no sistema",
não havendo remoção significativa, a não ser pela exportação nos produtos
colhidos (Resende et ai., 2016a).
Tópicos Ct. Solo, 10:342-398. 2019

Balanço d e nutrient es e mnnejo da aduba ção em solos de fertilidade construída 359
Fundamentalmente, a conversão de solos tropicais em ambientes de

alto potencial produtivo requer um componente de zelo pela qualidade do
solo, com investimento em práticas de manejo que, na maioria das vezes,
não trazem retorno econômico em curto prazo, porque não geram produtos
comercializáveis ou redução imediata de custos. Porém , essa filosofia de
trabalho que não despreza a qualidade global do sistema tem assegurado
maior estabilidade produtiva e eficiência no uso de insumos em longo prazo.
Os solos assim manejados apresentam características ideais para se avançar
na aplicação dos preceitos da adubação de restituição e na utilização do
balanço de nutrientes como critério para o seu dimensionamento.
IDENTIFICAÇÃO DO STATUS DE
FERTILIDADE CONSTRUÍDA
A forma mais direta para identificar um ambiente de fertilidade construída

é por meio da interpretação dos resultados da análise de solo, quando
estes se enquadram nos intervalos ou classes que indicam a existência
de níveis desejáveis para os indicadores de interesse. É o caso, quando
os valores dos atributos se encontram acima dos níveis críticos definidos
regionalmente (Quadros 1 a 4 ), enquadrando-se nos intervalos designados
como "Adequado" a "Alto" (ou "Alto" a "Muito alto", dependendo da literatura
consultada). Significa que novas adubações ou o uso de corretivos da
acidez se justificarão apenas nas quantidades suficientes para preservar a
condição de fertilidade construída para as safras seguintes, uma vez que
é baixa a probabilidade de resposta econômica das culturas à aplicação
de doses mais elevadas.
Com base no padrão de resposta à disponibilidade de um nutriente, o seu
nível crítico costuma ser estabelecido como o teor no solo que proporciona 80
a 90 % da maior produção possível naquele ambiente e, teoricamente, estaria
associado à produção de máxima eficiência econômica (Cantarutti et ai.,
2007; Gatiboni et ai. , 2016). O valor crítico corresponde ao limite superior
do intervalo interpretado como "Médio" na análise do solo, constituindo a
meta que se busca superar na fase de construção da fertilidade. Os níveis
críticos podem variar regionalmente em função dos extratores utilizados em
laboratório, dos tipos de solo e das culturas consideradas, além de outros
critérios estipulados por diferentes grupos de pesquisa (Quadros 1 a 4 ).
Uma consulta comparativa aos manuais de recomendação de corretivos e
fertilizantes propicia conhecer os condicionantes e critérios de interpretação
levados em conta em diferentes regiões, o que pode ser útil para ajustes
Tópicos Ci. Solo, 10:3 '1 2-398, 2019

do lornndn ele rlocisJo quando se busca pmlicar o manejo da fertilidade
r,om I nnio r rc fin ::imc nto tócnlco.
O~; ros111t~1cJo~ da fln~lise ele solo repmsenlam uma média da condição
1 · l11!:--punib1l1délde r1 partir d0 um conjunto de amostrns simples. tomadas em
rji!ow11tl's pontos cJri l<w oura, e a obtenção de um vé.llor similar ao nlvel crítico
-...ignii1c:-, e!Ut! e m nlguns locais a disponibilidade prowwolmenle se encontra
Quadro 1. Valorc5 de referência para atributos do solo na região do Cerrado,

na camada do O a 20 cm de profundidade, acima dos quais se admite a
condição de fertilidade construida
Atributos associados à fertilldade do solo

Teor de
Mal.
argila p K Ca2 ' Mg2• s B Cu Mn Zn V
orgânica
g kg·' mg dm<1 cmole dm·3 mg dm·3 %
< 150 10 25 40
160 a 350 20 20
2,4 1,0 9 0,5 0,8 5,0 1,6 50
360 a 600 30 12 80
> 600 35 6
Tooroo do P o K dolormlnodos com o oxtrolor Mehllch-1 . Tooros do Ca 2' e Mg7 ' determinados com o
oxtrotor KCI 1 mal L 1• Toar do S dotorminodo por oxlração com Ca(H 2PO4 ) 7 e lnlerpretaçào considerando
o rnódlo do!l voloros obtido!! om amoGtras cololodas nas proíundldades de O a 20 cm e 20 a 40 cm. Teor
do B doto rmlnodo por oxlraç.'}o com .'.lgua quonlo o loores do Cu, Mn e Zn delormlnados usando o exlralor
Mehllch-1, com lnlorprotaçilo considerando o pH (âgua) do solo próximo do 6,0.
Fonto: adnplndo do Souso o Lobalo (2004a), Bonitas et ai. (2010).
Quadro 2. Valores de referência para atributos da fertilidade do solo no estado

de São Paulo, na camada de O a 20 cm de profundidade, acima dos quais
se admite a condição de fertilidade construida
Atributos associados à fertilidade do solo

Teor de
Mal.
argila P K· Ca2 • Mg2 ' S B Cu Mn Zn V
orgánlca
mgdm 3 mmol e dm·3 mgdm·3 -- %
< 150 15
160 a 350 16 a 30 20 1,6 7 5 10 0,6 0 ,8 5,0 1,2 70
360 a 600 31 a 60
Tuoroo do P o K dutormlnadou com o oxt,olor Roolno do Troca Iónico Teor dos dolonnlnaclo por oJllraçâo
com Cu(HPO.J, Tco, do Otlulc,nninudo po, exlroi~o com ooua quonlo Tcoruo do cu. Mn O t1otom1l11::idozn
5
u 1,ando o llxlrnlor DTPA.

f onto : odopl:,uo do vo11 ílulj ot ai ( 1U00)
T f,plc..rJ:l CI, Sulo. 1o::J4~-:J98, 20 1')

Balanço de nutrie ntes e manejo da adubação em solos de fertilidade construída 361
Quadro 3. Valores de referência para atributos da fertilidade do solo nos estados

do Rio Grande do Sul e de Santa Catarina, na camada de O a 10 cm
de profundidade, acima dos quais se admite a condição de fertilidade
construída para o cultivo de grãos

Teor de
argila Mat. p
orgânica
K* Ca2• Mg2• s B Cu Mn Zn V**
g kg-1 mg dm·3 cmolc dm-:i mg dm·3 %

< 200 25 30 60
210 a 400 50 18 90
4,0 1,0 5 0,3 0,4 5,0 0,5 80
410 a 600 > 50 12 120
> 600 9 135
Teores de P e K determinados com o extrator Mehlich-1. Teores de Ca2 ' e Mg2 ' determinados com o extrator
KCI 1 mol L·1• Teor de S determinado por extração com Ca(H 2P04 )r Teor de B determinado por extração
com água quente. Teores de Cu, Mn e Zn determinados usando o extrator Mehlich-1 . ·os níveis críticos
de K variam em quatro valores, de 60 a 135 mg dm.J, coníorme a CTC a pH 7,0 do solo se enquadre nas
classes s 7,5; de 7,6 a 15,0; de 15,1 a 30,0, e> 30,0 cmolc dm.J. ••conforme CQFS-RS/SC (2004).
Fonte: adaptado de Silva et ai. (2016).
Quadro 4. Valores de referência para atributos da fertilidade do solo no estado

do Paraná, na camada de O a 20 cm de profundidade, acima dos quais se
admite a condição de fertilidade construída

Teor de
Matéria p s
argila K' Ca2 • Mg2 • B Cu Mn Zn V
orgânica
g dm·3 g kg·, mg dm·3 - cmol e dm·3 - mg dm-:i %
< 250 18
250 a 400 24 12 0,21 2,0 1,0 3 0,3 0,8 30,0 1,2 50
> 400 9
2 2
Teores de p e K determinados com o extrator Mehlich-1 . Teores de Ca • e M9 ' determinados com o extrator
KCI 1 mol L·,. Teor de s determinado por extração com Ca(H 2P0.)2 • Teor de B determinado por extração
com cloreto de bário em água quente. Teores de Cu, Mn e Zn determinados usando o extrator Mehlich-1 .
Fonte: adaptado de Pauletll e Moita (2017).
aquém do desejável. A variabilidade espacial dos atributos do solo pode ser

considerada uma característica intrínseca à atividade agrícola e mesmo as
técnicas de agricultura de precisão não permitem atingir homogeneidade
plena e permanente (Resende e Coelho, 2017). Cabe frisar que normalmente
os níveis críticos reportados na literatura foram determinados sob condições
experimentais, em parcelas com controle ambiental mais rigoroso para
Tópicos Ci . Solo, 10:342-398, 2019

362 Álvaro Vilela de Resende et nl.
assegurar a homogeneidade. Nas lavouras, a variabilidade é imensamente

maior, o que justifica todas as preocupações quanto à confiabilidade das
amostragens para monitoramento do solo e o objetivo de sempre buscar
uma folga, para mais, na disponibilidade detectada nas análises em relação
aos níveis críticos.
Nos quadros 1 a 4, são sumarizados os valores de referência de atributos
de fertilidade na análise de rotina, que representam limites a partir dos quais
se considera um solo com status de fertilidade construída, de acordo com a
literatura específica para diferentes regiões do País. O diagnóstico depende
de uma análise do conjunto desses indicadores, podendo-se agregar outras
informações que ajudem a caracterizar melhor o sistema. Muitas vezes, a
avaliação de nutrientes isolados revela valores acima dos níveis críticos,
o que, em princípio, indicaria fertilidade construída para aqueles atributos.
No entanto, a condição do solo pode ser passível de otimização ou melhor
equilíbrio se algum outro fator de produção manejável (de ordem nutricional ou
não) ainda não estiver adequado. Para tirar maior proveito das conveniências
de se trabalhar em solos de fertilidade construída, é preciso investir em
qualidade dos diagnósticos, a partir de monitoramento mais frequente do
solo e das respostas das culturas, com o devido acompanhamento técnico
{Resende et ai., 2016a).
Para um diagnóstico consistente, além desses indicadores diretos da
fertilidade química, é recomendável levar em conta a condição geral de
aptidão da área, baseada nos índices médios de produtividade e estabilidade
das últimas safras, no grau de diversificação de espécies, nos indícios de
resposta ou não à adubação, nas condições de infiltração e conservação de
água, na intensidade relativa de processos de perda de nutrientes, dentre
outros aspectos. Enfim, cabe uma avaliação mais ampla, à luz do que foi
apresentado nos tópicos anteriores sobre os fatores que, devidamente
gerenciados, convergem para o condicionamento de ambientes propícios à
adoção de estratégias poupadoras de fertilizantes.
Se numa sequência temporal de análises do solo de uma lavoura,
recorrentemente, o valor de disponibilidade de um dado nutriente é interpretado
como "Muito alto", há clara indicação da conveniência de se ajustar, para
menos, a quantidade fornecida nas adubações, o que proporciona economia
de insumo e menor chance de desperdícios, que inclusive podem implicar
em problemas ambientais. Por outrn lado, se os valores nas análises estão
sempre muito próximos ao nlvel crítico, é preciso cautela quanto à possibilidade
de diminuir a adubação e pode haver vantagem em investir para elevar urn
pouco mais os teores no solo.
Tópico~ Ci, Solo, J0::142.~98, lU J9

Bêll,rnço clc nutricnles e lllêlnejo cla ndubt1ç5o em solos de ferllliclücle conslruícfo 363
ADUBAÇ~O DE RESTITUIÇÃO COMO

ESTRATEGIA PARA USO EFICIENTE
DE NUTRIENTES E ECONOMIA DE
FERTILIZANTES EM SISTEMAS DE
PRODUÇÃO
Pelo exposto até aqui, depreende-se que a dinâmica dos nutrientes

aplicados em solos de fertilidade construída varia quanto aos compartimentos
e fluxos na relação solo-planta, diferindo das rotas conceituais classicamente
consideradas como o comportamento padrão, as quais em geral foram
estabelecidas a partir de estudos em áreas de incorporação recente ao
cultivo e trabalhadas com preparo convencional do solo. Pode-se esperar
que os componentes que atuam como "dreno de nutrientes" num primeiro
momento (abertura de área) já estejam mais ou menos saturados nos solos de
fertilidade construída, que, ao longo do tempo de cultivo, passam a expressar
o seu caráter "fonte de nutrientes" de forma mais pronunciada (Resende et ai.,
2016a). Esse novo contexto é reflexo também dos diferenciais positivos que
o SPD e a diversificação de culturas imprimem em termos de aumento dos
estoques, da disponibilidade e do aproveitamento de nutrientes no sistema,
incrementando a taxa de desfrute e a eficiência de uso dos fertilizantes (Bayer
e Fontoura, 2009; Crusciol e Soratto, 201 O; Sousa et ai., 2016).
Em princípio, se num sistema construido são minimizadas as perdas por
erosão, lixiviação e volatilização, as culturas passam a ser o fator majoritário
a influenciar os fluxos de nutrientes e a demanda por novas adubações
consistirá essencialmente da reposição do que for exportado nos produtos
colhidos. Assim, o solo de fertilidade construída passa a atuar como um
reservatório de nutrientes, cuja capacidade máxima é dependente da natureza
de seus constituintes (quantidade e tipo de argila, teor de matéria orgânica)
e do manejo recebido (ex.: práticas que Influenciam a capacidade de troca
de cátions - CTC), em que a oscilação do nível de reserva disponivel
fica mais vinculada ao papel da própria planta como dreno de nutrientes
(Figura 3). Têm-se, então, condições propicias para se exercitar a abordagem
da adubação de restituição ou de reposição.
É importante enfatizar a diferença entre adubação de manutenção e
adubação de restituição, assim como as implicações de se trabalhar com a
extração ou a exportação pela cultura como critério de definição da quantidade
de fertilizante a aplicar numa dada situação. O total acumulado de determinado
nutriente pelas plantas durante um cultivo corresponde à extração daquele
nutriente (Quadro 5), enquanto a exportaçao diz respeito à quantidade que sai
T6plcos C i. Solo, 10<3tl2-398, 201 9

364 Álvnro Vilela de Resende et ai.
do r.islema no produto colhido (Quadro 6), o qual contém uma fração do total
ac•1mu!ado (Quadro 7). Portanto, uma adubação que vise especificamente
re3~i\uir a :..~;,portaç,ão dem:~mdará menor quantidade ele fertilizante.
f,Jo~, primei~os an0s de exploração agrícola, a nscessidade de adubação
é fortemente influenciada pelo dreno-solo , 8crescida do dreno-planta
correspondente à extração, devendo-se incluir ainda fatores de correção
Quadro 5. Valores equivalentes de extração de mõcro e micronutrientes por

cada tonelada de produto colhido de diferentes culturas no Brasil
Macronutrientes Micronutrientes
s B Cu Fe Mn Mo Zn
- - kg t 1 de produto colhido - - - - g t 1 de produto colhido - -
1
Soja
78,0 16,0 58,0 22, 1 10,7 4,2 82 20 375 198 7 75
Milho grão 2
28.4 6,3 18,0 5,0 3,8 2,0 18 9 220 63 0,9 45
Feijão 3
38,8 11 ,4 40,2 17,7 4,9 4.4 47 15 371 321 56
Algodão em caroço 4
70,0 17,0 58,0 22,6 13,7 5,3 120 43 630 72 1 53
5
Trigo
28,0 8,9 23,9 2,4 2,3 3,5 20 6 374 106 20
Cevada 6
23,1 7,5 22,3 3,0 2, 1 10 9 189 34 0,7 28

Sorgo granífero 7
38,8 17,4 36,3 12,4 5,2 3,0 72 43 992 269 2,7 98

Sorgo forrageiro 8
15,8 6,1 21,7 5,7 1,9 1,1 14 5 42 71 11

Capim braquiária 9
22,5 6,8 36,0 6,0 4, 1 2,5 17 7 208 142 0,4 32

Capim mombaça 10
25,0 6,8 36,0 8,0 5,0 3,0 1O 8 126 13 20

2
, Embrapa Soja (não publicado). Adaptado de Malavolla et ai. (1997) e Resende et ai, (2016b). , Adaptado
de Sorallo et ai. (2103) e Fernandes et ai. (2013). • Adaptado de Embrapa Algodão (nao publlcodo).
Carvalho et ai. (2011) e Borin et ai. (2015). 5 ~ Adaptado de PauletU e Moita (2017). 1 Adaptado de Malavollo
(1986), Cantarella e\ ai. (1996) e Franco (2011 ). u Adaptado de Franco (2011 ). o Adaptado de Bianco et ai
(2005), Primavesl et ai. (2006), Marlha Junior e Vilela (2007), Silva et ai. (2009), Monteiro (2010) e
Moreira et ai. (2013). 10 Adaptado de Malavolla et ai. (1997) e Mortha Junior O Vilola (2007).
Tópicos CI. Solo, 10:3'12-398, 2019

Quadro l>. Valores oqulvalontos do oxportnçilo do macro o mlcronutrlontos por
cac1n lonoladn do produto colhldo para dlforontos culturas no Brasll o por
to,wlada do carno produzida
Mocronutrlontes __ Micronu trientes

N r',,O'l l~,O Ca Ma S 8 Cu Fe Mn Mo Zn
1
kÇJ 1 de produto colhido g t·1 de produto colhido
1
Soja (14 % de umidade)
54,0 11,0 22,0 2,8 2,5 2,8 31 12 65 39 5 41
MIiho grão~
14,0 6,0 4,4 0, 1 1,1 1,0 5 2 15 5 0,6 18
Milho silagem J
11 ,5 2,6 7,5 2,3 1,7 0,8 10 3 84 25 0,5 18

4
Feijão
25,0 9,1 17,7 2,2 2,0 2,1 23 7 140 116 22
Algodão em caroço 0
35,0 11 ,0 17,0 2,4 7,3 3,2 22 8 104 13 28

Trigo 0
20,0 7,3 4,2 0,2 0,8 1,2 3 3 14 13 15
7
Cevada
15,6 6,2 6,6 0,4 1,0 0,9 5 5 63 16 0,3 18
Sorgo granlfero u
20,8 12,2 10,3 3,7 2,7 1,4 25 9 23 68 28
0
Sorgo forrageiro
15,8 6,1 2 1,7 5,7 1,9 1,1 14 5 42 71 11
10
Boi de corte
24,0 19,1 2,4 16,0 0,5
1 Embrapo Soja (n0o publicado). 7 Adopludo do Molovollo oi ai. (1997) o Duarte oi oi. (2017). 3 Adaptado
do Malavolla el ai. (1997) o Roaondo oi oi. (2016c). ◄ Adaptado de Sorallo oi oi. (2103) o Fornondos ot ai.
(2013). o Adaptado do Embropa Algodilo (nao publicado), Carvalho oi oi. (2011) o Borln oi oi. (2015). o 1
Adopludo do Paulotll o Motta (2017), u Adaptado do Can\orollo oi ai. (1900) o Franco (2011 ), v Adaptado
do Franco (2011 ). w Adaptado Humphroyo (1991) o Froltos oi oi. (2003), conoldomndo onlmal:, com 500 kg
do poso vivo.
de perdas. Por isso, durante a etapa de construção da íerlilldade, devem

ser empregadas adubações corretivas complementadas pelas adubações
de manutenção (Sousa e Lobato, 2004a; De Bona et ai., 2016).
Até que o sistema seja estabilizado numa condição desejável de
disponlbllldade acima dos nf veis criticas e controle satlsíatório de perdas,
Tópico-. CI. Solo, 10:3'12 :J9H, 2019

366 Álvaro Vilela de Resende el ai.
Quadro 7. Proporção do total absorvido de macro e micronutrientes exportada

na colheita de diferentes culturas no Brasil
Macronutrientes Micron utrientes

N p K Ca Mg s B Cu Fe Mn Mo Zn
%
Soja 1
69 71 37 13 24 66 38 58 17 20 71 55
Milho grão 2
50 67 21 0,7 21 45 28 22 5 7 67 36
Feijão 3
65 80 44 13 40 48 49 44 38 36 40
4
Algodão
50 65 29 11 53 60 18 19 17 18 53
Trigo 5
71 82 18 8 35 34 15 48 4 12 75
6
Cevada
68 83 30 13 48 56 49 52 33 47 43 62
Sorgo granífero 7
54 70 28 30 52 47 35 21 2 25 29
1Embrapa Soja (não publícado). 2 Adaptado de Malavolla el ai. (1997) e Resende et ai. (2016b). 3 Adaptado
de Sorallo et ai. (2103) e Fernandes et ai. (2013). ◄ Adaplado de Embrapa Algodão (não publicado),
Carvalho et ai. (2011) e Borin et ai. (2015). ~ 0 Adaptado de Paulelli e Motta (2017). 1 Adapiado de Malavolta
(1986), Cantarella et ai. (1996) e Franco (2011).
incertezas resultantes de interações entre os referidos drenas e outros

fatores desconhecidos ou não controláveis irão dificultar o dimensionamento
mais preciso das quantidades de fertilizantes a serem aplicadas em safras
sequenciais. O limitado conhecimento sobre o funcionamento do "reservatório
solo-palhada" e o destino dos nutrientes fornecidos faz com que, mesmo
em solos de alta fertilidade, frequentemente a extração seja utilizada como
balizadora para dar margem de segurança às adubações. Essa opção não
se justifica quando há um sólido diagnóstico de fertilidade construida, com
teores de nutrientes nas classes "Alto" ou "Muito Alto", casos em que a
tomada de decisão mais coerente seria buscar repor somente a exportação,
por meio da adubação de restituição.
A filosofia da adubação de restituição não é uma vertente nova no manejo
da fertilidade do solo. Conceitualmente, deriva de uma das leis fundamentais
da fertilidade estabelecidas ainda no século XIX, a Lei da Restituição, atribuida
Tópicos CL Solo, J0:3'12-398, ~019

Balanço de nulrienles e mnnejo dtl adubaç5o em solos de ferlilida<le construídn 367
a Justus von Liebig , que preconiza o princípio de que os solos precisam ser
fertilizados para restaurar as quantidades de nutrientes removidas pelas
culturas ou por processos de perdas, de modo que a sua fertilidade se
sustente ao longo do tempo (Alvarez Vetai., 2014; Reddy, 2016).
Assim, adubação de restituição em solos que preenchem os critérios de
fertilidade construída e perdas minimizadas se baseia na conservação do
estoque de nutrientes disponíveis no sistema, reabastecendo-o para equilibrar
o balanço de entradas via adubação ou outras formas de aporte, e as saídas
via produtos colhidos. Portanto, o dimensionamento da adubação de restituição
é definido a partir do reconhecimento dessas entradas e saídas.
Esse balanço também é referido como método requerimento-suprimento na
relação planta-solo, sendo objeto de estudos mais complexos de modelagem
e construção de programas computacionais visando ao aperfeiçoamento
dos sistemas tradicionais de tabelas de recomendação (Santos et ai. , 2002;
Cantarutti et ai., 2007; Alvarez Vetai., 2014). Embora conste em livros textos
e manuais de fertilidade do solo como uma das modalidades de adubação,
ao que tudo indica, a adubação de restituição ainda não é efetivamente
adotada no gerenciamento de lavouras pelos produtores brasileiros, por
desconhecimento, por pressão comercial ou, principalmente, por receio de
incorrer em perda de produtividade.
No caso do P, considerando o ciclo biogeoquímico global do elemento,
o pensamento de vanguarda entre os pesquisadores é que não se pode
prescindir de um manejo agronômico cada vez mais eficiente, tendo em
vista tratar-se de um recurso natural não renovável e finito, determinante do
potencial de produção agrícola e cuja acumulação descontrolada nos solos
predispõe a perdas do sistema que se tornam um fator de desequilíbrio
ambiental (Syers et ai., 2008).
Juntamente com P, o uso do N nas plantações coloca a agricultura como
atividade de forte impacto nos ciclos que governam o equilíbrio natural do
planeta. A problemática da desregulação das populações e dos ciclos naturais
envolvendo espécies de organismos aquáticos, motivada pelo carreamento
por processos erosivos de fosfatos em formas solúveis ou particuladas e pela
lixiviação de íons nitrogenados, desperta preocupações em âmbito mundial
e, provavelmente, essa questão deverá se tornar relevante também entre
os requisitos de sustentabilidade da agricultura brasileira (Riskin et ai., 2013;
Neill et ai., 2013; Riskin et ai. , 2017) diante das exigências do mercado
globalizado de commodities.
De acordo com Bouwman et ai. (2017), para além do que acontece sob o
viés agronômico no âmbito das propriedades rurais, as paisagens apresentam
Tópico!> CI. Solo, 10:3'12-398, 2019

Álvaro Vilela de Resende el a i.
um;?i "mi;;mória" de longo prazo resultante do uso agrícola, relacionada a

diversos poo/s de N e P. Por isso, os autores enfatizam a necessidade de se
desenvolver e adotar práticas de manejo que, conjugadas, promovam ganhos
de eficiência no uso desses nutrientes, condição fundamental para o controle
e a mitigação de seus potenciais efeitos negativos no ambiente. Para esses
objetivos, ganham relevância estratégias de gerenciamento da fertilidade do
solo baseadas em adubações de restituição, dimensionadas considerando o
sistema de culturas em vez de se trabalhar cada uma isoladamente. Como
diversas variáveis, controláveis ou não, afetam a demanda de nutrientes
em diferentes situações de solo e de sistemas de produção, as abordagens
visando à maior eficiência devem ser sítio-específicas e precisam ser dinâmicas
e flexíveis, para serem modificadas conforme variam os condicionantes ao
longo de múltiplas estações de cultivo.
Em zonas produtoras dos países desenvolvidos, para os solos com
elevado conteúdo de P acumulado, já se preconiza a redução das doses
desse nutriente ou mesmo a sua supressão nas adubações, como forma de
otimizar o uso de fertilizantes e minimizar os riscos ambientais, haja vista que
a utilização unicamente das reservas criadas nos solos nas últimas décadas
são suficientes para manter níveis adequados de produtividade por muitos
anos (Withers et ai. , 2018b). Há indicativos de que a conjuntura deverá
seguir nesse mesmo sentido em várias regiões produtoras do Brasil, em
que a tendência é que, mantidas as taxas de adubação vigentes, os solos
de fertilidade construída continuarão acumulando cada vez mais P residual.
Essa inferência se aplica a outros nutrientes, inclusive alguns micronutrientes
(Moraes et ai., 2016a) com diferentes potenciais de acumulação, conforme
sua dinâmica no solo e a capacidade dos ambientes de produção em retê-los
in situ.
Portanto, a aplicação em larga escala dos preceitos da adubação de
restituição poderá até mesmo permitir que o País antecipe o alcance de
metas de uso racional de fertilizantes (Withers et ai., 201 Bb}, prevenindo o
surgimento de problemas semelhantes aos enfrentados hoje por produtores
no exterior e com vantagens competitivas vinculadas à maior eficiência no
uso de nutrientes e à conformidade ambiental, além de ganhos econômicos,
notadamente nos casos do N e do P.
É provável que significativa extensão de áreas de culturas anuais no
Brasil, bem manejadas e devidamente diagnosticadas como de fertilidade
construída, estejam aptas para se implementar a adubação de restituição
como forma de ganhar eficiência produtiva global nas propriedades. Essa
perspectiva estaria ligada ao aumento na eficiência de uso de fertilizantes,
Tópicos Ci Solo, 10:3ll2<i9H, 20 19

Béllí"nço de nutrientes e manej o cln nc.lubilçf10 ern solos de ferlilidadc: con::.lruícfo 369
com possível redução de gastos com adubos, otimizando as taxas de retorno

econômico e assegurando a qualidade ambiental, compatibilizadas com a
conservação da fertilidade do solo. Embora envolva critérios relativamente
simples, essa estratégia pode representar um signiricativo avanço frente
aos procedimentos tradicionais em que predominam dosagens de nutrientes
tabeladas, fixas ou pré-estabelecidas, as quais nem sempre se mostram em
sintonid com o dinamismo da relação crédito/demanda de nutrientes em
sistemas de produção intensificados.
A "produtividade esperada" foi e continuará sendo um dos mais importantes
critérios para a definição quantitativa da adubação, mas, dada a condição
de maior flexibilidade no manejo de solos de fertilidade construída, ganha
relevância a "produtividade realizada", informação que precisa ser levada
em conta como um indicador consistente para guiar o dimensionamento de
adubações futuras.
Ainda não é usual incluir a produtividade realizada na safra anterior como
critério quantitativo a ser considerado nos protocolos de recomendação de
nutrientes. Mas, tem-se aí um subsídio diferencial para aprimorar e dar mais
confiabilidade ao gerenciamento da fertilidade, sobretudo num horizonte de
longo prazo. No Boletim de Recomendações de Adubação e Calagem para
o Estado de São Paulo, van Raij et ai. (1996) afirmavam que, embora o
critério de produtividade esperada seja um exercício de adivinhar o futuro,
não há melhor alternativa ante as condições de produtividade muito diversa
das culturas, sendo melhor errar um pouco para mais, para não deixar de
ganhar em anos bons. No caso de solos de fertilidade construída, propõe-se
agora olhar também pelo retrovisor, registrando a produtividade alcançada
para determinar a exportação de nutrientes, a qual vai indicar a necessidade
de reposição para manter a fertilidade nos anos seguintes. Conforme a
produtividade auferida para mais ou para menos, se podem identificar déficits
ou créditos de nutrientes em relação ao que havia sido fornecido na adubação
daquele cultivo, compondo balanços que irão nortear o manejo integrado de
nutrientes no sistema de produção.
A vantagem nesse caso é que se tem um controle gerencial da fertilidade
do solo muito mais eficaz do que considerar somente a produtividade esperada
para delinear um plano de adubação, pois, ao dispor de informações sobre
quanto foi exportado na safra anterior, o efeito de anos bons ou ruins
pode ser devidamente contabilizado. Num cultivo que teve a produtividade
prejudicada, em geral, os nutrientes que deixaram de ser absorvidos/
exportados não são perdidos quando se trata de áreas bem manejadas,
mas irão compor créditos para o sistema, os quais poderão, ao menos em
Tópicos Ci. Solo, 10:3'12-398, 201 9

370 Álvaro Vilek1 de Resende el ai.
parte , ser deduzidos nas adubações posteriores. O raciocínio inverso se

aplica quando a produtividade for incrementada por condições favoráveis
durante o ciclo, havendo remoção extra de nutrientes via exportação, o que
indicará a necessidade de compensação futura.
As tecnologias da agricultura digital compõem um cenário muito promissor
para a implementação desses ajustes finos, favorecendo a aplicabilidade do
manejo de nutrientes via adubação de restituição, ao permitirem aprimorar
diversas etapas, desde amostragens georreferenciadas para diagnóstico da
disponibilidade no solo até a tomada de decisão e procedimentos operacionais
para a distribuição variável de fertilizantes (Resende et ai. , 2014). A adoção
desse ferramental da agricultura de precisão certamente representará um fator
de competitividade aos produtores. O uso de monitores de produtividade nas
colhedoras para geração de mapas de colheita facilita a obtenção de dados
de exportação de nutrientes de forma expedita, possibilitando a prescrição
espacializada e aplicações a taxa variável, para repor as quantidades
removidas na colheita em cada parte de uma lavoura. Tem-se, portanto,
um caminho aberto para maior racionalidade no uso de fertilizantes, por
meio da customização do gerenciamento da fertilidade entre e dentro dos
talhões de cultivo.
CICLAGEM E CRÉDITOS DE NUTRIENTES

EM SISTEMAS DE PRODUÇÃO
Quando é possível contar com uma boa reserva tamponada no solo,

conhecer o fluxo de saída de nutrientes na colheita conforme a produtividade
obtida é a melhor maneira de saber quanto aplicar para reabastecer o nível
de fertilidade e sustentar os índices produtivos do sistema, sem déficits ou
desperdícios. Neste caso, se não há perdas expressivas de nutrientes do
sistema, tem-se a receita para um círculo virtuoso. No entanto, essa situação
ideal certamente não é a regra no campo, em que um grande número de
variáveis interfere nas entradas e saídas de nutrientes , dificultando sua
quantificação e controle. Talvez por isso, a visão sobre como deve ser posta
em prática a adubação de restituição ainda não seja um tópico claramente
definido, possivelmente carecendo de aperfeiçoamento de protocolos em
bases regionalizadas.
Nas recomendações mais recentes para os estados do Rio Grande
do Sul e de Santa Catarina, De Bona et ai. (2016) indicaram que essa
modalidade de adubação pode ser usada apenas quando o teor do nutriente
no solo for interpretado como "Muito alto". Os autores complementam que há
Tópicos CI. Solo, 10:342-398, 2019

Balanço de nutrientes e manejo da adubação em solos de íertilidade construída 37 1
situações em que se pode até mesmo dispensar a aplicação de fertilizantes

ou usar somente uma pequena quantidade de P e K na semeadura de
culturas mais responsivas, como o milho e o trigo. Se a disponibilidade de
nutrientes na análise de solo estiver próxima do limite inferior da classe de
interpretação "Muito Alto", as quantidades a aplicar seriam equivalentes à
exportação, mantendo esse procedimento até que o nível de disponibilidade
no solo diminua para "Alto". Atingida essa condição, novamente volta-se
para a modalidade de adubação de manutenção, na qual se preconiza
repor a exportação mais as perdas de nutrientes do sistema, genericamente
estimadas entre 20 e 30 % no SPD. Espera-se que tal protocolo evite gastos
desnecessários com fertilizantes e previna eventuais problemas ambientais.
Evidentemente, o posicionamento da condição atual de fertilidade do
solo em relação aos valores de referência (Quadros 1 a 4) é o ponto de
partida para se adotar a adubação de restituição. Contudo, sabe-se que a
qualidade dos resultados de análises é dependente da eficiência dos extratores
(Cantarutti et ai., 2007), que podem não contabilizar todos os compartimentos
ou formas de nutrientes fitodisponíveis (Anghinoni, 2007), notadamente em
sistemas de produção conservacionistas, com diversificação de culturas e
maiores conteúdos de MOS, cujos compostos orgânicos podem contribuir
no suprimento às culturas (Gatiboni et ai., 2007; Sousa et ai., 2016).
Portanto, o estoque de nutrientes disponíveis nos solos de fertilidade
construída não é uma condição estanque e , na realidade, acaba não
sendo mensurável precisamente, uma vez que os compartimentos mais
prontamente disponíveis determinados pelos métodos habituais de análise
de solo apresentam certo equilíbrio dinâmico com outros de disponibilidade
intermediária, conforme exemplificado para o P (Figura 2). Além disso, as
culturas apresentam distinta capacidade de aproveitamento de nutrientes ao
interagirem com o solo. No caso do N, o contexto é ainda mais complexo,
devido à inexistência no Brasil de métodos de rotina para quantificação
direta de sua disponibilidade, a qual é altamente influenciada pela MOS e
pela relação C/N de palhadas (Cantarella, 2007; Bayer e Fontoura, 2009).
Apesar das deficiências quanto à representatividade das amostragens
realizadas (Cantarutti et ai. , 2007; Anghinoni, 2007; Resende e Coelho,
2017) e das limitações dos métodos laboratoriais em refletir fielmente a
fitodisponibilidade, a análise periódica do solo ainda é a melhor ferramenta
de monitoramento do status de fertilidade em resposta às Intervenções
agronômicas. Seja com maior ou menor sensibilidade, é indispensável num
programa de manejo da fertilidade construida. A análise de solo pode refletir
muito bem a oscilação dos teores disponlveis no sistema, no caso de nutrientes
de ciclagem mais simples e rápida, como o K. Porém, o faz de forma menos
Tópicos Ci. Solo, 10:3'12-398, 201 9

372 Álvaro Vilela de Resende et ai.
evidente para outros que apresentam interação intrincada com a matriz do solo
ou que fazem parte da estrutura de compostos orgânicos. Por isso, ao lidar
com o sistema, deve-se compreender quão reativo ele se mostra frente às
adubações, isto é, qual o grau de expressão do seu tamponamento. Aqueles
solos mais argilosos. de CTC elevada e, principalmente, com maiores teores
de m atéria orgânica devem conservar fertilid ade estável por mais tempo
depois de construída (Figura 3).
Complementarmente aos dados de análises de solo, é preciso ao menos
ter uma ideia da quantidade de resíduos vegetais deixados pelas culturas
e plantas de cobertura , das concentrações dos nutrientes neles contidos,
bem como das taxas de liberação durante a decomposição desses resíduos
nas áreas de cultivo. Esses indicadores são essenciais à obtenção de
estimativas mais precisas dos créditos no sistema, para que assim possam
ser devidamente considerados num programa de adubação.
São notórias, por exemplo, as diferenças de capacidade de produção de
biomassa e de velocidade de decomposição dos restos culturais de gramíneas
e leguminosas. Num sistema de produção, é ideal que haja alternância entre
espécies desses dois grupos, visto que normalmente as primeiras aportam
maiores quantidades de resíduos de alta relação C/N , mais resistentes à
decomposição. O inverso se aplica ao segundo grupo, de modo que, nesse
rodízio, tem-se a combinação de quantidade e qualidade de substratos
orgânicos que favorecem a ciclagem de nutrientes, o incremento de C e a
formação de MOS (Yagi et ai., 2005; Siqueira Neto et ai., 2009; Aita et ai.,
2014; Urquiaga et ai. , 2014).
A contribuição de plantas de cobertura para a ciclagem e créditos de
nutrientes é amplamente variável conforme as características de cada espécie,
a região e o ambiente de cultivo, as condições de crescimento e a forma
como são manejadas (Silva et ai., 2006; Aita et ai., 2014; Amado et ai., 2014;
Silva et ai., 2014b). No quadro 8, essas variações são exemplificadas para
quatro espécies de cobertura comumente utilizadas em sistemas de produção
de grãos. Nota-se que devido à inconstância dos níveis de produção de
biomassa, da concentração e do conteúdo de nutrientes, não é possível
assumir indicadores padronizados de ciclagem para fins de ajuste das
adubações. Diante disso, avaliações para a obtenção de dados locais são
recomendáveis aos que buscam subsídios mais consistentes para "calibrar"
e tirar proveito dos créditos proporcionados pela inclusão dessas plantas no
sistema de produção.
É importante entender também que créditos oriundos da ciclagem, na
verdade, são resultado da mobilização de poo/s de nutrientes que fazem parte
Tópicos CI. Solo, 10:342-398, 2019

13éllcinço <lt! nutrientes e mnnejo du ;_1clubnç[10 c rn solos tle fertilidade conslruícln 373
Quadro 8. Va~ores de produção de massa seca (MS), acúmulo e concentração

de n~tnentes por crotalária (Crotalarla juncea) e milheto (Pennlsetum
amencanum). no Mato Grosso do Sul, e por ervilhaca (Vicia sativa L.) e
n~bo forrage1ro (Raphanus sativus L. var. olelferus) no Rio Grande do
Sul, cm dois anos agrícolas
Espl cIc/A110 MS N p K Ca Mg s Cu Fe Mn Zn
Acúmulo
kg ha- 1
Crotalária/200 1 9770 169,0 32,2 240,3 96,7 52,8 18,6 0,12 1,30 0,71 0,26
Crolalária/2002 8600 189,0 23,2 223,1 82,3 40,8 13.4 0,09 1.70 0,52 0,21
Milheto/2001 7730 68,5 23,6 193,8 31.7 21,4 11 ,1 0,05 4,82 0,69 0,23
Milhelo/2002 6360 64,0 14,0 170,9 24,0 18,0 5,1 0,04 2,01 0,36 0,16
Ervilhaca/1995 3270 98 15 156 34 9
Ervllhaca/1996 6490 198 24 239 59 22
Nabo forrag./1995 4650 110 27 204 85 27
Nabo forrag ./1996 7190 166 17 204 106 42
Concentração
kg 1· 1 g t'
Crotalária/2001 17,3 3,3 24,6 9,9 5,4 1,9 12 133 73 27
Crotalária/2002 22,0 2,7 25,9 9,6 4,7 1,6 10 198 60 24
Milhelo/2001 8,9 3,1 25,1 4,1 2,8 1,4 6 624 89 30
Milheto/2002 10, 1 2,2 26,9 3,8 2,8 0,8 6 316 57 25
Ervilhaca/1995 30,0 4,6 47,7 10,4 2,8
Ervilhaca/1996 30,5 3.7 36,8 9, 1 3,4
Nabo forrag ./1995 23,7 5,8 43,9 18,3 5,8
Nabo forrag ./1996 23,1 2.4 28,4 14,7 5,8

Fonte: adaptado de Florin et ai. (1998) e Silva ai ai. (2006).
dos estoques já existentes no sistema, não representando aportes externos,

e se forem continuamente considerados como entradas no balanço levarão
ao consumo das reservas, que em algum momento precisarão ser repostas.
A exceção, nesse caso, diz respeito à porção do N presente em resíduos de
leguminosas que foi de fato incorporada pela FBN, visto que espécies desse
grupo também o absorvem do próprio solo, em maior ou menor quantidade.
Portanto, em última instância, apenas o N derivado da FBN poderia ser
contabilizado como um acréscimo externo ao sistema, tal como uma adubação.
Sob essa ótica, o maior valor das plantas de cobertura reside em ativar os
processos de ciclagem e manter em circulação os nutrientes estocados
no sistema, protegendo-os de processos de perda e indisponibilização, e
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 20 l 9

tornando-os acessíveis às culturas comerciais. Deste modo, na prática, sua

influência no manejo da adubação está relacionada mais ao momento de
aplicação dos fertilizantes do que à dose.
No tocante ao papel das culturas principais, é preciso ter em vista que
as quantidades de nutrientes extraídas (Quadro 5) e exportadas (Quadro 6),
assim como a proporção do absorvido que efetivamente sai do sistema nos
produtos colhidos (Quadro 7), variam conforme o nível de produtividade, mas
também entre genótipos de uma espécie e em função da disponibilidade
de nutrientes no solo (Bender et ai., 2013; Resende et ai., 2016b), dentre
outros fatores que interferem no potencial produtivo. Em geral, condições
de menor disponibilidade de nutrientes fazem com que a absorção seja
restringida e maior proporção do conteúdo da planta seja direcionada aos
grãos, por exemplo. Isso explica a grande amplitude dos valores de extração
ou exportação encontrados para uma dada cultura quando se consultam
diferentes fontes na literatura.
O milho é um exemplo típico dessa situação, em que são encontradas
numerosas referências com os mais diversos índices de extração e
exportação de nutrientes. Revisando essa questão, Resende et ai. (2012)
ressaltaram a tendência de redução nas taxas de exportação de nutrientes
(em kg t 1 de grãos) reportadas em trabalhos mais recentes, notadamente
nos casos do P e do K, o que foi posteriormente confirmado em outros
estudos (Duarte et ai., 2017; Silva et ai., 2018). Alterações nesse sentido
sugerem ganhos na eficiência de uso de nutrientes com o passar do tempo,
provavelmente como resultado de avanços no melhoramento genético e no
manejo geral da cultura. Em contrapartida, as quantidades de nutrientes
exportadas por hectare têm aumentado em decorrência do maior potencial
produtivo de cultivares modernas, tornando mais frequentes situações de
balanços negativos, a exemplo do K na cultura da soja, em certas regiões
(Adilson Oliveira Junior - Embrapa Soja, comunicação pessoal).
A exportação também muda de acordo com a finalidade do cultivo,
como no caso do milho silagem, em que a planta inteira é retirada da
lavoura (Quadro 6), fazendo com que a exportação por hectare quase se
equipare à extração. Consequentemente, as lavouras conduzidas com esse
propósito requerem atenção redobrada, pois, comparativamente ao milho
colhido para grão, necessitam de maior investimento em fertilizantes na
adubação de restituição, para que as reservas de nutrientes do sistema
não sejam comprometidas (Resende et ai. 2016c). o
mesmo se aplica ao
caso de espécies utilizadas para alimentação animal na forma de forragem
fresca ou feno, sendo cortadas rente ao solo, quando então as taxas de
Tópicos CI. Solo, 10:342-398, 2019

Balanço de nuh·ie ntes e manejo da adubação em solos de ferlilidmle construída 375
extração (Quadro 5) é que devem ser levadas em conta para estipular as

dosagens de restituição.
A atualização de informações das culturas que compõem o sistema
de produção é importante porque os dados de exportação vão influenciar
diretamente no gasto de fertilizantes na adubação de restituição e no
próprio balanço de nutrientes. De todo modo, os restos culturais apresentam
quantidades significativas de nutrientes que retornarão como créditos e,
assim como sugerido no caso das plantas de cobertura, deve-se trabalhar
com indicadores condizentes com a real idade da lavoura a ser gerenciada
(Resende et ai., 2018), evitando sub ou superestimativas de créditos.
Sem desmerecer referências como as que constam nos quadros 5, 6 e 7,
os programas avançados de gerenciamento da adubação de sistemas devem
evoluir e, para tanto, precisam contar com um esforço técnico permanente,
no sentido de atualizar os parâmetros determinantes das quantidades de
adubos consumidas nas lavouras, com ênfase na obtenção de informações
para condições locais de solo, clima, culturas e cultivares.
BALANÇO DE NUTRIENTES NA GESTÃO

DA FERTILIDADE E NA ADUBAÇÃO DE
SISTEMA
Os aspectos discutidos nos tópicos anteriores fomentam a percepção

de que os solos de fertilidade construída manejados em SPD apresentam
configuração apropriada para que a chamada adubação de sistema seja
bem-sucedida. Mais do que a possibilidade de aplicar antecipadamente numa
cultura o que será demandado na seguinte ou de flexibilizar a forma de
distribuição, a adubação de sistema consiste em manejar eficientemente os
nutrientes, haja vista que os efeitos das fertilizações não se esgotam após a
colheita, persistindo sua ação residual, além do retorno nos restos culturais
de parte do que as plantas absorveram (Ceretta, 2009). Particularidades da
interação com o solo ou da demanda pelas culturas fazem com que alguns
nutrientes tendam a se acumular mais que outros nos solos de fertilidade
construída. Surge aí um desafio gerencial, que é a realização de adubações
que assegurem suprimento equilibrado de nutrientes. Por outro lado, surgem
também oportunidades para otimizá-las e obter maior eficiência no uso de
fertilizantes, priorizando-se a aplicação de fontes e doses de nutrientes que
sejam realmente necessárias em cada situação (Resende et ai. , 2016a).
Nesses moldes, a adubação de sistema é um exercido contínuo de
melhoria do entendimento de como cada ambiente de produção reage ao uso
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

376 Álvaro Vilela de Rese nde e l ai.
e manejo, levando a decisões mais assertivas que resultem em vantagens

ou benefí cios aditivos, ao longo do tempo. O primeiro passo é cambiar de
um progran18 de manejo tradicional baseado em recomendações tabeladas
para uma abordagem mais flexível e dinâmica, na qual, dentre outros critérios,
se uliliza a exportação dos cultivos antecessores para ajudar a balizar 0
dimensionamento do aporte futuro de nutrientes.
Pode-se propor um modelo conceituai no qual as adubações (de
restituição) correspondem a entradas de nutrientes que, em sinergia com os
créditos existentes, devem ser suficientes para cobrir as saídas via exportação,
mantendo o balanço neutro ou equilibrado no sistema (Figura 4 ). Esse
modelo pode ser aplicado a cultivas isolados, mas se encaixa perfeitamente
à adubação de sistema, na qual podem ser compatibilizadas conveniências
técnicas, operacionais, de fluxo de caixa e de oportunidades de mercado. Isso
Entradas/ Créditos no Saídas/ Balanço de

(+) =
aportes sistema remoção nutrientes
Fertilizantes Reservas Exportação nas Equillbrio de

minerais e disponfveis colheitas nutrientes no
orgânicos no solo sistema
Erosão
Corretivos e Residual de Crédito para o
condicionadores adubações Lixiviação ou próximo cultivo
no sistema volatilização
Adubação Déficit para o
verde Mineralização Imobilização ou próximo cultivo
da MOS lndlsponiblllzação
Ciclagem
n
de palhadas
V
[ Solo de fertilidade construída
m Safras ao longo do tempo
0
Figura 4. Modelo conceituai para aplicação do balanço de nutrientes .~
monitoramento nutricional de sistemas de produção de cult~ras _anu~e
em solos de fertilidade construída. A partir de registros ou estimativas ço
entradas, créditos e saídas de nutrientes, é possivel calcular o balantcr
e orientar de forma dinâmica a adubação das safras, de modo a man
equilibrada a fertilidade no sistema.
Fonte: olaborada por Álvaro Roscndo.
Tó picos Ci. Solo, 10:342-398, 20 JY

C3a1.:m ço c.le nutrientes e manejo e.la adubt1ção em solos de fertilidade construída 377
é possível quando há observância de critérios para preservar a resiliência do

sistema na condição de fertilidade construída, garantindo uma estabilidade
produtiva pouco afetada no curto prazo por variantes de manejo.
Dessa forma, busca-se trabalhar da melhor forma possível com créditos,
débitos e compensações de nutrientes. Num raciocínio simplificado, se a
colheita revela que a exportação foi menor do que a adubação recebida,
tem-se então um balanço positivo, um crédito que pode ser contabilizado
para ajustar para menos a quantidade de fertilizante a ser aplicada para o
cultivo seguinte. Situação oposta se verifica quando a quantidade exportada
supera a fornecida, penalizando as reservas do solo, o que requer ajuste
para mais na próxima adubação, para que a diferença seja compensada,
reequilibrando o sistema.
Como as entradas (adubação) e saídas (exportação) são quantificáveis
com razoável segurança para compor o balanço primário, o ponto chave
é justamente lidar com os créditos, formados pelas reservas prontamente
disponíveis no solo (indicadores da análise do solo), pelos respectivos residuais
tamponantes, pelas contribuições da MOS e pelas liberações de nutrientes na
ciclagem de palhadas (Figura 4). Esses créditos são o elemento de manobra
que vai garantir a estabilidade do sistema quanto ao suprimento de nutrientes
às culturas, amortecendo eventuais déficits temporários, ao passo que o próprio
tamponamento do ambiente pode assimilar algum excesso nas quantidades
fornecidas na adubação, minimizando o risco de perdas.
A perspicácia do gestor agrícola deve se dar exatamente no sentido de
manter controle sobre os créditos de nutrientes, tirando proveito ao utilizá-los
quando for oportuno, porém sem forçar seu esgotamento. Um exemplo didático
diz respeito a uma das vantagens da inclusão da braquiária em sistemas ILP.
O capim potencializa a ciclagem de nutrientes, de maneira que as quantidades
contidas nas palhadas podem representar expressivo valor fertilizante para
atender parte da demanda da cultura sucessora (Santos et ai., 2014). Contudo,
quando associados a processos de ciclagem, trata-se na verdade de créditos
temporários, que definitivamente não podem ser entendidos como entradas
de nutrientes a ser deduzidas das adubações (Kaminski et ai., 2010) de modo
recorrente sem reposição. Como o próprio sentido econômico da palavra já
indica fazer uso de um crédito pressupõe sua finalidade temporária, contando
'
com uma posterior devolução na mesma medida ou a mais. Na produção
agrícola, a meta é manter um sistema regulado, sem excedentes ou déficits
exagerados de nutrientes.
Nesse intuito, o cálculo do balanço de nutrientes é um procedimento
simples, mas indispensável. Associado ao feeling sobre o comportamento
T ópkos Ci. Solo, l 0:342-398, 20 19

378 Álv,uo Vileli:-1<lc Resende e l éll.
dos créditos no sistema, o balanço de nutrientes permite direcionamentos

para dimensionar as adubações em curto prazo, a cada safra, aqui entendida
como a sequência de culturas de um ano agrícola (ou mesmo a cada cultivo
com o aparato de agricultura de precisão), e pode antecipar tendências de
défici t ou sobra, possibilitando aprimoramentos no manejo da fertilidade.
Paralelamente, é fundamental monitorar o solo por análises periódicas e checar
a oscilação de disponibilidade, buscando-se associar tal oscilação ao saldo
integralizado de adições e remoções de nutrientes em safras sucessivas. As
informações da análise de solo servem assim para confirmar ou reorientar
os rumos do manejo numa perspectiva de longo prazo.
Por exemplo, se o teor disponível na análise de solo aumenta com o
tempo, em consonância com balanços positivos de um dado nutriente, tem-se
indicativo de que aquele ambiente pode funcionar como um bom reservatório
e é capaz de manter um status de fertilidade mais elevado. Do contrário, se
a disponibilidade não acompanha balanços positivos, constata-se que já foi
atingido o limite de armazenamento daquele nutriente e que novas aplicações
deverão ser vinculadas às exigências das culturas, devendo, eventualmente,
a adubação ser mais parcelada para minimizar perdas. Esse seria o caso
de solos arenosos, em que o sistema normalmente não consegue reter
excedentes (Figura 3) e sua capacidade de suprimento pode ficar aquém
da demanda das culturas.
Cálculos de balanço de nutrientes podem ser usados em diferentes
contextos, com objetivos distintos. São frequentemente aplicados a partir de
dados de experimentos controlados, para fins de discriminação de efeitos de
tratamentos de adubação e outros. Há também estimativas mais genéricas
de balanço de entradas e saídas na agricultura, com base no confronto de
dados estatísticos de consumo de fertilizantes e da produção agrovegetal
correspondente, fornecendo taxas de desfrute de nutrientes dadas pela relação
entre quantidade exportada/aplicada, no âmbito de países, regiões ou estados
(Urquiaga et ai. , 2014 ; Cunha et ai., 2014, 2018). As informações assim
obtidas são de caráter geográfico abrangente e se prestam para comparações
regionais e acompanhamento de macrotendências temporais.
De forma mais pontual, a partir dos padrões modais de adubação e de
produtividade de culturas selecionadas, em regiões agrfcolas ou sistemas
mais definidos, pesquisadores têm destacado didaticamente a importância
do balanço de nutrientes na gestão da fertilidade, tal como demonstrado
por Oliveira Junior et ai. (201 O), para a soja nos estados do Paraná e de
São Paulo, e no Cerrado, e por Kappes (2015), para a sucessão soja/milho
safrinha no Mato Grosso. Quando se trabalha com uma adubação fixa,
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 20 19

Balanço de nutrientes e manejo da adubação em solos de fertilidade construída 379
continuamente repetida numa área, saldos exageradamente positivos ou

negativos tendem a ocorrer com o tempo. Estes devem ser reequilibrados
com alguma frequência a partir dos balanços, evitando que se acentuem a
ponto de desencadear desordens nutricionais por falta ou excesso de algum
nutriente, ou que venham a comprometer estoques que deveriam ser mais
constantes nos sistemas bem conduzidos.
Desequilíbrios exacerbados levam à perda de estabilidade da condição
de fertilidade construída. Por exemplo, balanços deficitários em N são
prejudiciais ao forçarem a degradação e a perda do conteúdo de MOS
(Urquiaga et ai., 2014), com todos os agravantes para a qualidade química,
físico-hídrica e biológica do solo. Por sua vez, adubações com dosagens de N
acima da capacidade de assimilação pelo sistema solo-planta vão ocasionar
descontrole sobre o destino do nutriente, gerando uma maior parcela não
recuperável (Wilda, 2018) que favorece os processos de perda, com eventuais
consequências econômicas e ambientais negativas. Essa mesma premissa
também é válida com relação a aplicações de P e K em excesso.
O balanço de K pode ser critério direto de determinação da quantidade
a aplicar do nutriente, visando prevenir sua lixiviação. De acordo com
Kaminski et ai. (201 O), uma vez estabelecido um nível de suficiência no
solo, os programas de adubação potássica devem recomendar doses que
acompanhem as necessidades das culturas, equivalentes à exportação nos
produtos colhidos, o que elimina a chance de sobras de K para translocação
e eventual perda no perfil do solo.
A aplicação do balanço, conectado às prescrições de adubação de
restituição, se estende a todos os nutrientes, com as devidas ponderações
relacionadas às particularidades de cada elemento em termos de
comportamento no solo, formas, disponibilidade e efeito residual em sistemas
de produção. Especial atenção deve ser dada ao fornecimento compatível
daqueles nutrientes que não se acumulam no solo ou quando se trata de
ambientes pouco conservadores, para evitar dosagens superestimadas que
significam perdas financeiras, dentre outros complicadores já comentados.
Os subsídios mínimos para se calcular e interpretar o balanço primário de
nutrientes no âmbito de lavoura são os dados quantitativos das entradas pela
aplicação de fertilizantes e das saídas pela remoção nos produtos colhidos,
além do conhecimento dos níveis das reservas disponíveis no solo. Estes
últimos não entram diretamente no cálculo, mas indicam se há folga ou
restrição do sistema para o caso de saldos negativos ocasionais, além de
servirem como aferidores de alterações na fertilidade do solo de acordo com
tendências temporais de balanços deficitários ou superavitários.
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

380 Álvmo Vilela de Resende el ai.
Outros tipos de dados que podem compor elementos de entrada, crédito

e saída (Figura 4) devem ser considerados sempre que possível, como
itens complementares no balanço de nutrientes, melhorando as inferências
a partir dos resultados.
Por exemplo, dados que informem contribuição de N por adubação
verde podem ser incluídos diretamente como entrada no cálculo do balanço
primário. Dados que indiquem créditos de N oriundos da mineralização da
MOS, assim como créditos de K da ciclagem de palhadas, complementam a
estimativa do potencial de suprimento durante um ciclo de cultivo e podem
dar uma ideia de maior ou menor risco para o sistema no caso de o balanço
primário de entradas e saídas resultar em saldo negativo. De modo oposto,
a inevitável diminuição do N disponível no sistema pela decomposição de
palhadas de alta relação C/N, devido à imobilização, agrava os efeitos de
um saldo nulo ou negativo desse nutriente. Portanto, indicadores como
esses não podem ser ignorados (Figura 4 ). Na impossibilidade de obtê-los
por medições locais nas condições de cada sistema de produção, devem
ser estimados da forma mais coerente ou pelo menos inferidos a partir de
dados da literatura.
A título de exemplo, nos quadros 9 a 12, são parametrizados balanços
primários de N, P e K para sistemas de produção distintos, em solos de
fertilidade construída, referentes a um período de dois anos. Procurou-se
utilizar indicadores atualizados de taxas de exportação. Como valores de
entradas de nutrientes, foram consideradas as recomendações oficiais de
adubação para as culturas, de acordo com as produtividades esperadas.
Os valores de produtividades obtidas foram propositalmente equivalentes
às produtividades esperadas. Presumiu-se a inexistência de perdas dos
nutrientes aplicados.
Pode-se observar que os saldos de nutrientes apurados nos balanços
variam entre as culturas, assim como os saldos finais dependem do sistema
em questão (Quadros 9 a 12). Os elevados saldos negativos de N em todos
os quatro sistemas se devem, sobretudo, aos balanços para a cultura da
soja, nos quais a contribuição da FBN, de até 250 kg ha-1 de N (Alves et ai.,
2003), não foi contabilizada como entrada do nutriente.
Um aspecto a destacar é que as recomendações oficiais não são
coincidentes com um balanço neutro para as produtividades projetadas
(Quadros 9 a 12). Essa divergência entre as quantidades aplicadas e
exportadas é perfeitamente aceitável nos casos em questão, haja vista
que as tabelas oficiais de recomendação apresentam indicações genéricas
para condições médias de uma grande região.
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

Bala nço de nutrientes e manejo da a dubaçã o e m solos d e fertilid ad e con stru íd a 381
Quadro 9. Balanço teórico de nutrientes no sistema de produção soja/milho

segunda safra em solo de fertilidade construída, considerando as
recomendações oficiais de adubação para o Cerrado e dois anos agrícolas
(A e B)
C omponentes do balanço Indicadores

Dados da análise de solo (0-20 cm) MOS P Mehlich-1 K
"Fertilidade construída" g kg•I - - mgdm· 3 --
Solo Textura Média-Argilosa (Sousa e Lobato, 2004a) > 30 > 20 > 80

Taxas de exportação N P20S ~o
kg r 1
Soja (Embrapa Soja, não publicado) 54 ,0 11,0 22,0

Milho (Duarte et ai., 2017) 14,0 6,0 4,5
Adubação (doses totais) N P20S ~o
1
kg ha·
Soja A- 4 t ha-1 (Sousa e Lobato, 2004a) o 40 50
Milho A- 8 t ha·1 (Sousa e Lobato, 2004a) 100 40 70
Soja B - 4 t ha·1 (Sousa e Lobato, 2004a) o 40 50
Milho B - 8 t ha·1 (Sousa e Lobato, 2004a) 100 40 70
Sistema 200 160 240

Produtividades obtidas se ha- 1 t ha· 1
Soja A 67 4,0
Milho A 133 8,0
Soja B 67 4,0
MilhoB 133 8,0
Exportação de nutrientes N P20s ~o

kg ha·1
Soja A 2 17 44 88
Milho A 11 2 48 36
2 17 44 88
Soja B
11 2 48 36
Milho B
Sistema
658 184 249
Balanço de nutrientes
N P20s ~o
kg ha·'
-217 -4 -38
Soja A
- 12 -8 34
MilhoA
-217 -4 -38
Soja B
-12 -8 34
Milho B
Sistema
-458· -24 -9
• Nõo considerando 0 5 crédilos da matéría orgânica para o milho. estímados om 12 kg ha' de N p.:ira cada
1 % de MOS (Fonloura e Bayer, 2008) e a contrlbulçâo da fixação biologlca de N no s010, do olé 250 kg hn-'
do N (Alves oi ai., 2003).
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398. 201 9

Quadro 10. Balanço teórico de nutrientes no sistema de produção soja/

algodão segunda safra em solo de fertilidade construída, considerando
as recomendações oficiais de adubação para o Cerrado e dois anos
agrícolas (A e B)
Componentes do balanço Indicadores

"Fertilidade construida" g kg-1 - mgdm·3 -
Solo Textura Média-Argilosa (Sousa e Lobato, 2004a) > 30 > 20 > 80
Taxas de exportação N P2Os K2O
kg t·'
Soja (Embrapa Soja. não publicado) 54,0 11,0 22,0
Algodão (Embrapa Algodão, não publicado) 35,0 11 ,0 17,0
Adubação {doses totais) N P2Os KzO
kg ha· 1
1
Soja A- 4 t ha· (Sousa e Lobato, 2004a) o 40 50
1
Algodão A - 280 @ ha· (Sousa e Lobato, 2004a) 100 42 34
Soja B - 4 t ha·1 (Sousa e Lobato, 2004a) o 40 50
1
Algodão B - 280 @ ha· (Sousa e Lobato, 2004a) 100 42 34
Sistema 200 164 168
Produtividades obtidas se ou@ ha-1 t ha·'
Soja A (se ha-1) 67 4,0
1
Algodão A(@ ha· ) 280 4,2
Soja B (se ha-1 ) 67 4,0
Algodão B (@ ha·1) 280 4 ,2
Exportação de nutrientes N P2Os Kp
kg ha· 1
Soja A 217 44 88
Algodão A 147 46 71
Soja B 217 44 88
Algodão B 147 46 71
Sistema 728 180 320
Balanço de nutrientes N P2Os KzO
kg ha·'
Soja A -217 -4 -38
Algodão A -47 -4 -37
Soja B -217 -4 -38
Algodão B -47 -4 -37
Sistema -528· -16 -150
• Não conslder□ ndo os créditos da mat~ria orgânica, estimados em 12 kg ha I de N pora cado 1 % do
MOS (Fonloura e Bayor. 2008) e a conlnllulçlio da nxaçào bíolôglc.:1 do N na soja, de uté 250 kg h~• 1 do
N (Alves el ai. 2003).
Tópicos Ci. Solo, 10:342-:398, 2019

Balanço de nutrientes e manejo dél adubação em solos de fertilidade cons1ruíc.la 3 83
Quadro 11 .Balanço teórico de nutrientes em sistema de produção ILP com

soja/milho segunda safra consorciado com braquiária/gado de corte em
solo de fertilidade construída, considerando as recomendações oficiais
de adubação para o Cerrado e dois anos agrícolas (A e B)

Dados da análise de solo (0-20 cm} MOS P Mehlich-1 K
"Fertilidade construida" g kg·' - mgdm·3 -
Solo Textura Média-Argilosa (Sousa e Lobato. 2004a) > 30 > 20 > 80
Taxas de exportação N PzOs ~o
kg r'
Soja (Embrapa Soja, não publicado) 54 ,0 11,0 22,0
Milho (Duarte et ai., 2017} 14,0 6,0 4,5
Gado de corte (Humphreys, 1991; Freitas et ai., 2003) 24,0 19, 1 2,4
Adubação (doses totais) N P2 O 5 K2 O
kg ha-'
Soja A - 4 t ha·1 (Sousa e Lobato, 2004a) o 40 50
Milho A- 8 t ha·1 (Sousa e Lobato, 2004a) 100 40 70
Pastagem A - 3 t ha·1 MS (Alves et ai., 2013) o o o
Soja B - 4 t ha- 1 (Sousa e Lobato, 2004a) o 40 50
Milho B - 8 t ha·1 (Sousa e Lobato, 2004a) 100 40 70
Pastagem B - 3 t ha-1 (Alves et ai., 2013) o o o

Sistema 200 160 240
Produtividades obtidas se ou@ ha ' t ha·•
Soja A (se ha-1 ) 67 4,0
Milho A (se ha·1) 133 8,0
Gado de corte A(@ ha·') 8 0,24

67 4 ,0
Soja B (se ha-1 )
Milho B (se ha· 1) 133 8,0
Gado de corte B (@ ha· 1) 8 0,24
Exportação de nutrientes N P 20 5 ~o
kg ha·• -
Soja A
217 44 88
112 48 36
Milho A
5,8 4,6 0 ,6
Gado de corte A
217 44 88
Soja B
112 48 36
Milho B
5,8 4 ,6 0,6
Gado de corte 8
670 193 249
Sistema
Tópicos Ci Solo, 10:3tJ2-39íl, 20 19

384 Álvaro Vilela de Resende e l ai.
Quadro 11 . Cont.
B alanço t!c n ui:r\e n\c::= N P20s K2O
kg ha- 1
Soja l\ -217 -4 -38
Milho/-\ -12 -8 34
Gado de ccrte A -5,8 -4,6 -0,6
Soja B -217 -4 -38
Milho B - 12 -8 34
Gado de corte B -5,8 -4,6 -0,6
Sistema -470* -33 -9
1
• Não considerando os créditos da matéria orgânica para o milho, estimados em 12 kg ha· de N para cada
1 % de MOS (Fontoura e Bayer, 2008) e a contribuição da fixação biológica de N na soja, de até 250 kg ha·1
de N (Alves el ai., 2003).
Embora fictícias, as situações expostas evidenciam que há grande

oportunidade para ganhos de eficiência quando se dispõe de informações
derivadas desse tipo de exercício empregando dados reais de manejo da
adubação e de desempenho produtivo de uma lavoura. Ao integrar as taxas de
exportação elegidas e as produtividades que resultam da influência conjunta
de todos os fatores atuantes em cada ambiente de cultivo, o cálculo do
balanço pode sinalizar quão equilibradas estão as quantidades de fertilizantes
utilizadas em relação à demanda de nutrientes do sistema. Trata-se, portanto,
de uma condição ímpar de customização de diagnósticos e prognósticos em
apoio ao gerenciamento dos solos de fertilidade construída.
Três dos balanços detalhados trazem um comparativo de modelos
representativos de sistemas envolvendo a soja como cultura de verão na
região do Cerrado. A modalidade soja/milho safrinha (Quadro 9) é a mais
comum e os saldos de N, P e K, para dois anos agrícolas, diferem largamente
dos obtidos para a sucessão soja/algodão safrinha (Quadro 1O). Pode-se
visualizar que o balanço pode ser afetado, tanto por variações nas adubações,
conforme a recomendação seguida, quanto por mudanças na magnitude das
taxas de exportação adotadas para as culturas que compõem cada sistema.
Por outro lado, na comparação das opções soja/milho safrinha (Quadro 9)
e soja/milho safrinha + braquiária em ILP (Quadro 11 ), verifica-se que o
componente animal, que vai se alimentar da pastagem durante pouco mais
de dois meses na entressafra, tem interferência pequena no balanço do
sistema. Isso ocorre porque a maior parte dos nutrientes consumidos pelo
gado é reciclada, retornando ao solo pelas fezes e urina (Braz et ai., 2002:
Rotz et ai., 2005; Teixeira, 2010), embora a distribuição espacial seja errática,
Tópicos Ci. Solo, l0:~42-398, 2019

Balanço de nutrientes e manejo da adubação em solos de fertilidade construída 3 85
Quadro 12. Balanço teórico de nutrientes em sistema de produção com ervilhaca/

milho verão/trigo/soja verão em solo de fertilidade construída, considerando
as recomendações oficiais de adubação e calagem para o estado do
Paraná e dois anos (A e 8) de um esquema de rotação

"Solo de fertilidade construída" g kg·' - mgdm·3 -
3
Textura: 250-400 g dm· argila (Pauletli e Moita, 2017) > 24 > 12 > 82
Taxas de exportação N P2Os K2 0
kg t-'
Milho (Pauletli e Moita, 2017) 14,4 7,8 6,5
Soja (Paulelti e Moita, 2017) 47,1 10,3 17,0
Trigo (Pauletti e Moita, 2017) 20,0 7,3 4 ,2
Adubação (doses totais) N P2Os K2 O
kg ha·1
Ervilhaca A - 2,0 t ha- 1 de MS o o o
Milho A - 14,5 t ha- 1 (Pauletli e Malta, 2017) 160 100 85
Trigo B - 4,0 t ha·1 (Pauletli e Malta, 2017) 105 45 35
Soja B - 4 ,5 t ha·1 (Pauletti e Motta, 2017) o 70 70
Sistema 265 215 190
1
Produtividades obtidas se ha· l ha· 1
Milho A 242 14,5
Trigo B 67 4,0
Soja B 75 4,5
Exportação de nutrientes N P2Os K2 0
1
kg ha·
Milho A 209 113 94
Trigo B 80 29 17
Soja B 212 46 77
Sistema 501 188 188

Balanço de nutrientes N PzOs K2 0
kg ha·'
MilhoA -49 -13 -9

Trigo B 25 16 18
Soja B -212 24 -7
Sistema -236* 27 2
• Considerando um crédito de 60 kg ha·' de N da ervilhaca como cultura antecessora, já deduzido da adubação
do milho. Não considerando os créditos da matéria orgânica para o milho, estimados em 12 kg ha·1 de N
para cada 1 % de MOS (Fontoura e Bayer. 2008) e a contribuição da fixação biológica de N na soja, de até
250 kg ha I de N (Alves el ai., 2003).
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

Álvaro Vilela de Resende el ai.
com parte expressiva dos dejetos concentrada próxima aos locais de repouso
1
alimentação e dessedentação dos animais.

Por fim , no quadro 12, é apresentado o balanço para um esquema de
rotação no Paraná, envolvendo a sequência ervilhaca/milho verão/trigo/soja
verão. Nesse caso, chama-se a atenção para o papel da cultura leguminosa
antece ssora ao mill10, que possibilita um aporte de cerca de 60 kg ha-1
de N , deduzidos da adubação desta. Nessa condição, de acordo com a
recomendação calibrada para aquele estado, é possível produzir 14,5 t ha-1
de grãos fornecendo-se apenas 160 kg ha- 1 de N via fertilizante (Pauletti e
1\/lotta. 2017), o que corresponde a uma substancial economia. Observa-se
ainda que o balanço na cultura do trigo deixa saldo positivo dos três nutrientes
para o sistema.
Essa lógica do balanço de nutrientes transposta para o nível de talhão,
que deveria tornar-se uma rotina gerencial, ainda é relativamente pouco
empregada pelos técnicos responsáveis por programas de adubação nas
propriedades agrícolas. As situações aqui exemplificadas hipoteticamente dão
ideia da gama de condicionantes que podem afetar o balanço de nutrientes
entre talhões e revelam que, na maioria das vezes, o manejo da fertilidade
é realizado nas propriedades sem que se tenha noção clara do grau de
alinhamento das adubações com o que seria a demanda efetiva do sistema.
A preconizada intensificação do uso do solo com diversidade de espécies
em SPD vem modificando os fluxos e requerimentos de nutrientes, e
aumentando a frequência das colheitas, o que exige entradas proporcionais
para restituir as exportações. A presença de plantas vivas durante a maior
parte do tempo mantém mais ativos os processos de ciclagem, influenciando
nos créditos de nutrientes. Diante dessa complexidade dinâmica dos sistemas,
a passividade e a acomodação dos tomadores de decisão leva à perda
de competitividade. Os solos de fertilidade construída representam novos
horizontes para avanços no manejo de sistemas agrícolas modernos e 0
produtor brasileiro não pode ficar à margem.
CONSIDERAÇÕES FINAIS E
PERSPECTIVAS
A intensificação do uso do solo é uma necessidade frente à demanda

crescente de aumento da produção agrícola em âmbito mundial, para.º
abastecimento alimentar da população nas próximas décadas. No Brasil,
essa pressão é ainda maior, tendo em vista que é uma das poucas regiões
do globo onde ainda há espaço para alguma expansão de fronteira agrlcola,
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

Bala nço de nutrie ntes e manejo da adubação em solos de fertilidade construída 387
concomitante à possibilidade de incrementas significativos na produtividade

média das culturas. A base para esse desenvolvimento projetado passa, sem
dúvida, pelo condicionamento da acidez e da disponibilidade de nutrientes
dos solos tropicais.
Nas regiões agrícolas já consolidadas no País, as adubações e aplicações
de corretivos ao longo de décadas de cultivo, associadas à adoção do plantio
direto, deixaram um residual que elevou a disponibilidade de nutrientes a
valores acima dos níveis críticos em muitas áreas, dando origem aos chamados
solos de fertilidade construída. Em ambientes com essa característica, a
dinâmica dos nutrientes e os padrões de resposta das culturas à adubação
se modificam, exigindo que se evolua no seu entendimento para que as
tecnologias de manejo possam ser aprimoradas em prol da sustentabilidade
produtiva, econômica e ambiental da agricultura.
Um questionamento que surge quando se discute a possibilidade de se
usufruir das reservas de nutrientes criadas nos solos de fertilidade construída
diz respeito às dificuldades em estimar com precisão o tamanho de tais
reservas e por quanto tempo serão suficientes para suprir parte ou a totalidade
do requerimento nutricional das culturas. De fato, ainda não se consegue tal
precisão com o ferramental tecnológico de avaliações a campo e métodos
laboratoriais de rotina disponíveis para o monitoramento da fertilidade.
A principal razão disto é que os compartimentos dos nutrientes presentes no
solo, mensuráveis pelos procedimentos convencionais, podem não representar
fielmente as frações que estarão disponíveis para a absorção vegetal ao
longo do tempo e normalmente não permitem ter uma dimensão mais exata
de quão tamponado é o sistema.
Apesar disso, pode-se admitir que praticamente todos os nutrientes
estão presentes no solo em diferentes compartimentos, sendo uma parte
imediatamente disponível para absorção radicular (ex.: íons em solução) e outra
parte em formas de disponibilidade intermediária até as mais recalcitrantes
(ex.: ians adsorvidos aos coloides ou constituintes de compostos minerais
ou orgânicos, de menor ou maior estabilidade). De todo modo, existe um
fluxo de reabastecimento à medida que as plantas absorvem nutrientes da
solução do solo, pelo qual mesmo as frações de liberação muito lenta são
funcionais em contribuir para esse fluxo, caracterizando o tamponamento
do sistema. Este tende a aumentar à medida que se materializa o SPD com
qualidade química, físico-hídrica e biológica, condição alcançada somente
por meio da intensificação e da diversificação de culturas.
Talhões com elevados teores de nutrientes representam uma reserva
para O produtor, que pode ser manipulada com melhores ajustes técnicos e
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 20 19

388 Álvaro Vilela de Rese nde et oi.
de custo, conciliando maior receita líquida, uso mais eficiente de fertilizantes

e redução de riscos ao ambiente. O solo de fertilidade construída constitui
uma poupança que precisa ser gerenciada, recebendo aplicações e
retiradas, na forma e nos momentos mais convenientes ao sistema de
produção e ao produtor.
Lavouras com fertilidade construída, em solos de textura média a argilosa
sob SPD, podem, durante algum tempo, manter os mesmos patamares de
produtividade e maior retorno econômico utilizando menores quantidades
de fertilizantes do que seria a adubação habitual. Há situações em que é
possível estabelecer uma estratégia variável na aquisição de fertilizantes,
utilizando-se as reservas do solo nos momentos de alta de custo dos
adubos ou baixo preço de venda dos grãos e recompondo-as quando as
cotações forem mais favoráveis (Resende et ai., 2016a).
O ajuste fino do manejo da adubação em solos de fertilidade construída
é dependente do registro das entradas de nutrientes via adubação e das
saídas pela exportação nos produtos colhidos, para um balanço periódico
de excedentes ou déficits, buscando manter o equilíbrio ao longo do tempo.
Além disso, requer a compreensão dos processos de ciclagem que modificam
os créditos de nutrientes a partir das diferentes espécies que compõem os
sistemas de produção, o que, obviamente, varia conforme a região e mesmo
entre diferentes propriedades ou talhões num dado ambiente edafoclimático.
O balanço de nutrientes como abordagem para o dimensionamento e o
manejo das adubações deve ser utilizado agregando-se critérios que levem
em conta variáveis e fatores condicionantes em âmbito local. Portanto,
configura-se como uma ferramenta que permite customizar de forma mais
conveniente o manejo da fertilidade de acordo com o perfil de cada área
de cultivo.
A adubação de restituição dos nutrientes exportados, como estratégia
para ganhar eficiência no manejo dos solos de fertilidade construída, ainda
é pouco usual entre os produtores. Mas à medida que se concretizem casos
de sucesso, estes contribuirão para aumentar a confiança dos técnicos,
possibilitando a ampliação de escala nas regiões e perfis mais aptos.
Além de beneficiar diretamente o produtor, o manejo integrado de
nutrientes pela adubação de restituição, com lastro no balanço de nutrientes
por talhão, representará um expressivo avanço tecnológico para o Brasil.
ao diminuir as vulnerabilidades frente à dependência de importação de
fertilizantes e questões ambientais relacionadas aos nutrientes.
o baixo aproveitamento pelas culturas e, principalmente, o eventual
desperdlcio de nutrientes em decorrência de adubações mal dimensionadas
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 201 9

Bal;,nço cJ,: nulrlenlc!l e m;1ncjo cl1111clubaçr.o em 0010•; de í,H1llldt1d11 r,;,mr.tw kfo 3k9
são luxos aos quais os produtores brasileiros não podem mais se dar.
As ciêncías agrárias delinearam os meios para o condicionamento da
fertilidade do solo e foram desenvolvidas práticas agrícolas que aumentam
sobremaneira a eficiência de uso de fertilizantes em ambientes tropicais.
O próximo passo certamente envolve a aplicação do manejo integrado
de nutrientes, no caso, as adubações de restituição aferidas pelo balanço
de nutrientes em solos de fertilidade construída. Trata-se de um movimento
estratégico para aliar desempenho agronómico, uso eficiente e responsável
dos recursos naturais (solo e água) e insumos, com maior sustentabilidade
econômica e ambiental. Buscar essa meta é uma forma proativa de
cientistas, técnicos e produtores fortalecerem o País para lidar com a
insuficiência de fontes locais de nutrientes, a volatilidade de preço dos
fertilizantes, o alto custo de outros insumos, a pressão pela qualidade
ambiental e o mercado globalizado, forças que regem a viabilidade do
agronegócio.
AGRADECIMENTOS
Ao CNPq (Processo: 422538/2016-7) e à Fundação Agrisus (Processo:

2484/18), pelo suporte financeiro às pesquisas envolvendo intensificação
de sistemas de produção e adubação em solos de fertilidade construída.
REFERÊNCIAS
Abreu CA, Lopes AS, Santos G. Micronutrientes. ln: Novais RF, Alvarez V VH, Barros NF,
Fontes RLF, Cantarutti RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa. MG: Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo; 2007. p. 645-736.
Aita C, Giacomini SJ, Cerelta CA. Decomposição e liberação de nutrientes dos resíduos
culturais de adubos verdes. ln: Uma Filho OF, Ambrosano EJ, Rossl F, Carlos JAO, editores.
Adubação verde e plantas de cobertura no Brasil: fundamentos e prática. Brasília. DF·
Embrapa; 2014. v. 1. p. 225-64.
Alexandratos N, Bruinsma J. World agricullure towards 2030/2050: lhe 2012 revision. Rome:
Food and Agricullure Organization of lhe United Nations; 2012. (ESA Working Paper No. 12-03).
Alvarez v VH , Santos AF, Santos GLAA, Malta PM. Fertilização de plantas ornamentais
pelo método requerimento-suprimento: proposição de técnica experimental. Rev Bras Cienc
Solo. 2014;38:532-43.
Alves BJR, Boddey RM, Urquiaga S. The success of BNF ln soybean in Brazil. Plant Soil
2003;252:1-9.
Alves VB, Padilha NS, Garcia RA, Ceccon G. Milho safrinha consorciado com Urochloa
ruzizlensís e produtividade da soja em sucessão. Rev Bras Milho Sorgo. 2013; 12:280-92.
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

◄
390 Álvaro Vilela de Resende el ai.
Af"'._'ado TJC, Fiorin JE, Arns U, Nicoloso RS, Ferreira AO. Adubação verde na produção d
graos e no sistema plantio direto. ln: Uma Filho OF, Ambrosano EJ, Rossi F, Carlos JADe
eai tc res i\dubação verde e plantas de cobertura no Brasil: fundamentos e prática. Brasília'
DF Embrapa, 2014. V. 2. p. 81-125. '
t>.r,d rade RS, Stone LF, Silveira PM. Plantas de cobertura e qualidade física do solo. ln-
Silveira PM Stone LF, editores. Plantas de cobertura dos solos do Cerrado. Santo Antôni~
ds Goiás: Embrapa Arroz e Feijão; 2010. p. 163-80.
Anghinoni 1. Adu bação fosfatada e potássica em plantio direto. ln: Fontoura SMV, Bayer
C , editores. Manejo e fertilidade de solos em plantio direto 2. ed. Guarapuava: Fundação
Agrária de Pesquisa Agropecuária; 2009. p. 91-109.
Anghinoni l. Fertilidade do solo e seu manejo no sistema plantio direto. ln: Novais RF, Alvarez
V VH, Barros NF, Fontes RLF, Cantarutti RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa,
MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2007. p. 873-928.
Associação Nacional para Difusão de Adubos - ANDA. Principais indicadores do setor de

fertilizantes. São Paulo: ANDA; 2018 [acesso 17 nov 2018]. Dísponivel em: http://anda.org.
br/wp-contenUuploads/2018/1 0/Principais_lndicadores_2018.pdf.
Babujia LC, Hungria M, Franchini JC, Brookes PC. Microbial biomass and activity at various
soil depths in a Brazilian oxisol after two decades of no-tillage and conventional tillage. Soil
Biai Biochem. 2010;42:2174-81.
Bayer C, Fontoura SMV. Dinâmica do nitrogênio no solo, pré-culturas e manejo da adubação

nitrogenada na cultura do milho em plantio direto. ln: Fontoura SMV, Bayer C, editores.
Manejo e fertilidade de solos em plantio direto. 2. ed. Guarapuava: Fundação Agrária de
Pesquisa Agropecuária; 2009. p. 61-89.
Bayer C, Martin-Neto L, Mielniczuk J, Pavinato A, Dieckow J. Carbon sequestration in two

brazilian cerrado soils under no-till. Soil TIII Res. 2006;86:237-45.
Bender RR, Haegele JW, Ruffo ML, Below FE. Nutrient uptake, partitioning, and remobilizalion
in modem, transgenic insect-protected maize hybrids. Agron J. 2013;105:161 -70.
Bianco S, Tonhão MAR, Pitelli RA. Crescimento e nutrição mineral de capim-braquiária.

Planta Daninha. 2005;23:423-8.
Borin ALDC, Carvalho MCS, Ferreira GB. Nutrição, calagem e adubação do algodoeiro. ln:
Freire EC, editor. Algodão no Cerrado do Brasil. 3. ed. Brasília, DF: Associação Brasileira
dos Produtores de Algodão; 2015. p. 485-531.
Borkert CM, Castro C, Oliveira FA, Klepker D, Oliveira Junior A. O potássio na cultura da
soja. ln: Yamada T, Roberts T, editores. Potássio na agricultura brasileira. Piracicaba: Potaros;
2005. p. 671-722.
Bouwman AF, Beusen AHW, Lassaletta L, van Apeldoorn DF, van Grinsven HJM. Zhang
nd
J, van lttersum MK. Lessons írom temporal and spatial patterns in global use or N P ª
rertilizer on cropland. Sei Rep. 2017;7:40366.
Brasil. Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento. Plano setorial de mitigação e ~e

adaptação às mudanças climáticas para a consolidação de uma economia de baixa emiss~o
de carbono na agricultura: Plano ABC - Agricultura de Baixa Emissão de Carbono. Brasilia,
DF: MAPNACS; 2012.
Braz AJBP, Silveira PM, Kliemann HJ, Zlmmermann FJP. Acumulação de nutrientes
3
íolllas de milheto e dos caplns braquiária e mombaça. Pesq Agropec Trop. 2004:34:B • ·
t'
T 6picos Ci. Solo, 10:342-398, 2019
Balanço de nulrienles e manejo da adubação em solos de fertilidade construída 39 1
Braz SP, Nascimento Junior D, Cantarutll RB, Regazzl AJ, Martins CE, Fonseca DM, Barbosa
RA. Aspectos quantitativos do processo de reciclagem de nutrientes pelas fezes de bovinos
sob paslejo em pastagem de Brac/Jiaria decumbens na Zona da Mala de Minas Gerais. Rev
Sras Zootecn. 2002:31 :858-65.
Caires EF, Joris HAW, Churka S. Long-term effects of lime and gypsum addilions on no-lill
corn and soybean yield and soil chemical properties ln southern Brazil. Soil Use Manage.
2011 ;27:'15-53.
Calonego JC. Borghi E, Crusciol CAC. Intervalo hldrico ótimo e compactação do solo com
cultivo consorciado de milho e braqulária. Rev Sras Cienc Solo. 2011 ;35:2183-90.
Canellas LP. Mendonça ES, Dobbss LB, Baldollo MA, Velloso ACX, Santos GA, Amaral
NMB. Reações da matéria orgânica. ln: Santos GA, Silva LS, Canellas LP, Camargo FAO,
editores. Fundamentos da matéria orgânica do solo: ecossistemas tropicais e subtropicais.
2. ed. Porto Alegre: Metrópole; 2008. p. 45-63.
Cantarella H. Nitrogênio. ln: Novais RF, Alvarez V VH, Barros NF, Fontes RLF, Cantarulli
RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa, MG: Sociedade Braslleira de Ciência
do Solo; 2007. p. 375-470.
Cantarella H, van Raij B, Camargo CEO. Cereais. ln: van Raij B, Cantarella H, Quaggio
JA, Furlani AMC, editores. Recomendações de adubação e calagem para o Estado de São
Paulo. 2. ed. Campinas: IAC; 1996. p. 43-71. (Boletim técnico, 100).
Cantarutti RB, Barros NF, Martinez HEP, Novais RF. Avaliação da fertilidade do solo e
recomendação de fertilizantes. ln: Novais RF, Alvarez V VH, Barros NF, Fontes RLF, Canlarutti
RB , Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência
do Solo; 2007. p. 769-850.
Carvalho MCS, Ferreira GB, Staut LA Nutrição, calagem e adubação do algodoeiro. ln:
Freire EC, editor. Algodão no Cerrado do Brasil. 2. ed. Brasilia, DF: Associação Brasileira
dos Produtores de Algodão; 2011 . p. 677-752.
Ceretta CA. Adubação em sistemas de culturas no plantio direto. ln: Fontoura SMV, Bayer
C, editores. Manejo e fertilidade de solos em plantio direto. 2. ed. Guarapuava: Fundação
Agrária de Pesquisa Agropecuária ; 2009. p. 111-28.
Comissão de Química e Fertilidade do Solo - CQFS-RS/SC. Manual de adubação e calagem

para os Estados do Rio Grande do Sul e de Santa Catarina. 1O. ed. Porto Alegre: Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo/Núcleo Regional Sul/Universidade Federal do Rio Grande do
Sul; 2004.
Corbeels M, Marchão RL, Neto MS, Ferreira EG, Madari BE, Scopel E, Brito OR. Evidence
of limited carbon sequestration in soils under no-tillage systems in lhe Cerrado of Brazil. Sei
Rep. 2016;6:21450.
Crusciol CAC, Nascente AS, Borghi E, Soratto RP, Martins PO. lmproving soil fertility and
crop yield in a tropical region with palisadegrass cover crops. Agron J. 2015;107:2271 -80.
Crusciol CAC, Soratto RP. Sistemas de produção e eficiência agronômica de fertillzantes. ln:
Prochnow LI, casarin v, Stipp SR, editores. Boas práticas para uso eficiente de fertilizantes:
Contexto mundial e práticas de suporte. Piracicaba: lnternational Plant Nutrilion lnstitute;
2010. V. 1. p. 229-75.
Cruz AC, Pereira FS, Figueiredo VS. Fertilizantes organominerais de reslduos do agronegócio:
avaliação do potencial econômico brasileiro. BNDES Setorial. 2017;45:137-87.
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 20 19

392 Álvi"lro Vileln de Resende et nl.
Cun~'ª. JF, Francisco EAB, Casarin V, Prochnow LI. Balanço de nutrientes na agricultura
brasileira - 2009 a 2012. Piracicaba: lnternational Plant Nutrition lnslitute; 2014. p. 1-13
(lnío rmações Agronômicas, 145).
Cunha JF, Francisco EAB, Prochnow LI. Balanço de nutrientes na agricultura brasileira no
perlodo de 201 3 a 2016. Piracicaba: lnternational Plant Nutrition lnstitute; 2018. p. 3-14.
(Informações Agronômicas, 162).
De Bona FD, Escosteguy P/N, Sousa RO, Silva LS, Gatiboni LC. Grãos. ln: Silva LS, Gatiboni
LC, Anghinoni 1, Sousa RO, editores. Manual de calagem e adubação para os Estados do
Rio Grande do Sul e de Santa Catarina. Porto Alegre: Sociedade Brasileira de Ciência do
Solo/Núcleo Regional Sul; 2016. p. 101 -34.
Duarte AP, Cantarella H, l<appes C. Adubação de sistemas produtivos: milho safrinha e soja.
ln: Paes MC, editor. Construindo sistemas de produção sustentáveis e rentáveis: palestras
do XIV Seminário Nacional de Milho Safrinha. Sete Lagoas: ABMS; 2017. p. 173-95.
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Embrapa. Visão 2030: o futuro da agricultura

brasileira. Brasília, DF: Embrapa; 2018.
Fernandes AM, Soratto RP, Santos LA. Nutrient extraction and exportation by common
bean cultivars under different fertilization leveis: li - micronutrientes. Rev Bras Cienc Solo.
2013;37:1043-56.
Fiorin JE, Canal IN, Campos BC. Fertilidade do solo. ln: Campos BC, editor. A cultura do
milho no plantio direto. Cruz Alta: Fundacep Fecotrigo; 1998. p. 15-54.
Fontoura SMV, Bayer C. Adubação nitrogenada para alto rendimento de milho em plantio direto
na região Centro-Sul do Paraná. Guarapuava: Fundação Agrária de Pesquisa Agropecuária;
2008.
Fontoura SMV, Vieira RCB, Bayer C, Ernani PR, Moraes RP. Eficiência técnica de fertilizantes
fosfatados em latossolo sob plantio direto. Rev Bras Cienc Solo. 2010;34:1907-14.
Fontoura SMV, Vieira RCB, Bayer C, Viero F, Anghinoni 1, Moraes RP. Fertilidade do solo e
seu manejo em plantio direto no Centro-Sul do Paraná. Guarapuava: Fundação Agrária de
Pesquisa Agropecuária; 2015.
Franco AAN. Marcha de absorção e acúmulo de nutrientes na cultura do sorgo [dissertação).
Janaúba: Universidade Estadual de Montes Claros; 2011 .
Freitas JA, Soares JE, Fontes CAA, Lana PP, Souza JC, Rodriguez LRR, Resende FO.
Composição corporal de macroelementos minerais em bovinos e bubalínos em confinamento.
Arch Vet Sei. 2003;8:99-107.
Galrão EZ. Micronutrientes. ln: Sousa DMG, Lobato E, editores. Cerrado: correção do solo
e adubação. 2. ed. Planaltina: Embrapa Cerrados; 2004. p. 185-226.
Gatiboni LC, Kaminski J, Rheinheimer OS, Flores JPC. Biodisponibilidade de formas de

19
fósforo acumuladas em solo sob sistema plantio direto. Rev Bras Cienc Solo. 2007;31 :69 • ·
Galiboni LC, Silva LS, Anghinoni 1. Diagnóstico da fertilidade do solo e recomendação da

adubação. ln: Silva LS, Galiboni LC, Anghinoni 1. Sousa RO, editores. Manual de calage~
e adubação para os Estados do Rio Grande do Sul e de Santa Catarina. Porto Alegre.
Sociedado Brasileira de Ciência do Solo/Núcleo Regional Sul; 2016. p. 89-99.
Guppy CN, Menzies NW, Moody PW, Blamey FPC. Compelitive sorption reactions between
phosphorus and organlc matter ín soil: a review. Aust J Soil Res. 2005;43:189-202.
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 201 9

1h 1111pl 1r41yn 11t T, npln11I pnnh 111111 1111111111 Ir 111 Cru11111lrl1111 r,111 r1I 1rlrl(lf1 1J11lv1 ,rnlf 1/ I 1r<,•i•1, HJ(J 1.
1111111111,, l\111 11111,ho d11 Cl111111niflli ,, [11!111111111:11 ' llllll! (; tJll(j(I d11111fJ(Jf(1IJ<:t>: nt,d,,tt 1;1()111(1(.:J'I
n11111lll11, 1)1 ' lf)íil:; í!ll'll) 1111:1111110 10 llnV ~(J 1111. Dltlp1Jt1lvnl ,,rr,: l1flpri ://www.1li!j(J.(JlJV.l1r/
11:111111n11, nn 111,vr11 H11t11l/11nr:l11ln/pnp11h 11 :110/?~11~7 ·í!f 111110,í'O~fJ.,:1J11110/4.I 111 nl't l',I ,n,H)íl'l•I 1Í'll<1rlr::1n.
l<n111h11 11\I .1, Molnrl<, l)r, Hl111lr1l111lr11<11 IJü, 0 11IIIJIJIII I e, l.lr1111(1tl<l (j Pot1111nl11rn :1v:11l:1IJJllly ln
n l l11plt II lnlf 1111II 1111dnr 101111 1, 11111 fmllll111!1011 . Hnv l lmo c 1,m,; Or,I(). 20·10;~_1,1"/ftj-fl1 .
l<npp1 1t I C li 1oon,:/'11l cln n 111110 n11frl11I 111 0111 1tlt}l11111n11 rl1J prfldt 1<;/lo rifJ M11ln G m rn1n . ln· F11ndf1</1u
Mnto n 11, •1t11 1, 1Jdilor IJolr,11111 dn Pnnq11lru1 WHj/20'10. 011nln Cr111. rln Guf. ErJl1,,rri Gn1-,Jl1J;
201!i ll l ~l0-/ :l
l<11ppno C, 7.:nncnnnrn 1.. Mnnnjn <111 f1,rllll<lm.fn do 11010 ,,rn olnlmnno do prr,d11r;fl<> nn M:1tu
Gronno. ln l<111nni 1), M11nnlllll11n PC, odllor<Jfl. Eflcfô11<:111 r11w r.ndol:in produllv:w <J o
111)11111,,r.1111,11110 ololrnl Snlo L11r,onn: ABMS: 201". p, :rno.01
Lnr.nrdn JJJ, l~ouonrlo /\V, r-1,rllnl Nolo /\E , Hlr.krnnn11 C, Co11col<;!lo OP. /\duh;;içno,
prncJutlvklnclo n rontnl>lllcJnclo cio roloçlio ontm noj:i o rnllllo CJm nolo com forlllldt1do conulrufcJn.
P1)DfJ Aor opor. Ornu. 2015;50:769-70.
Lopoo AAC, Souoo DMG, Cltoor GM, Rolo Junior FB, Goúdorl WJ, Mondw IC. fnl1Jrprulallon
of rnlcrolJlol aoll lndlc11lorn or1 n funcllon of cror> ylold oncJ oraanlc carhon. Soll Sei Soe /\rn
J, 2013;77:/401 -72.
l.opou /\S, Gullhorrno LRG. A coroor porupoctlvo on uoll managornonl ln lho CorrocJo Roalon
of Brozll, /\dv Ar,ron. 2017;137:1-72.
Lopoo AS, Gullhormo LRG. Forlllldado do oolo o produllvldodo aorlcola. ln: Novais RF,
Alvoroz V VH, Bnrron NF, Fontas r~u=, Canloruttl RB, Novoo JCL, odlloroo. Forlllldado do
1wlo. Viçoso, MG: Soclododo Braollolra elo Ciôncla do Solo; 2007. p. 1-64.
Lopoo AS, Wloll101tor S, Gullhormo LRG, SIiva CA. Slotorno plantio direto: basoo para o
monojo dn lorlllldodo do solo. Soo Paulo: Assocloçoo Naclonal pom Dlíuoao do Adubos: 2004.
l.opoo MA. Eocollws ootrntóolcm1 pmo o ogronooóclo lm.1ollolro. Rov Polltlca Aorfcola.
2017;20: 151-'1 .
Molovolto E Mlcronutrlontoo nA adubaçtlo. Poullnla: Nulrlpfnnl; 1080.
Mulovollo E, VIIII GC , Ollvolrn SI\. /\vallnçl\o do ostndo nulrldonal do plantas: principias o

npllcoçõos. Plraclcr11>a: Polofos; 1997.
Murllio Junior GB, Vlloln 1.. Uuo do íorllllzontos om paulngons. ln: Marlha Junior GB, Vllola
L, SouGo DMG, odlloro!:l. Corrndo: U!:JO ollclonlo do corretivos o fortlllwntou em pm1t.:ioono.
Plnnultlno: Embrapa Corrodoo; 2007. p. 43-60.
Mlrnnclo EE. Potência aorlcoltt o ambluntol: óroéls cullivocJos no Brosll o no Mundo. Agroonalyai:,.
2010:30:25-7
Mlrnndo EE. Molo ornblonto: a solvaçõo pula lavoura. Clone Cult. 2017;69:30-/44
Mirundu LN, Miranda JCC. Rol11 TA, Gomos /\C. UIIIILoç0o do colctirlo om plantio útroto o
co11vunclomil do uojo o mllllo 0111 LutosGolo Vormull10. Posq /\nropuc Bros. 2005;40:SG3-72.
Mo11tolro F/\. Pastooonu hr Proclmow LI, Cosnrln V, Sllpp SR odltoro~1. Boas pri\llc..1~1µ.ir.i
1mo ollclunlo do fortillzantou: cullurn~. Plroclcul.w: lntornallunol Plunl Nulrttlon ln~lltuto, 2010.
V. 3. p 231 -0!.i.
394 Álvaro Vilelél de Resende et ai.
l'v1or3~ s MF, Santos CLR , Teixeira \N V\IR, Prado MRV, Silva JG, Melo SP. Manejo de
rnicr<J1111tr:entes na região cte Cerrado. ln: Flores RA, Cunha PP, editores. Práticas de manejo do
soi0 para adequc3da nulnção de plantas no Cerrndo. Goiânia: Grflfica UFG; 2016a. p. 411-45.
Moraes M: Debiasi H, C.:irlesso R, Frr1:.r;hini JC, Silva VR, Luz FB. Soil physical quality on
@age and cropr-i ng systsms ;:ii~e, t',\ n decades in lhe sub1r0pical region of Brazil. Soil n11
Res 2016b·155:351 -G2.
Moreira JFM Costa f<AP, SF=:veriano EC, Simon GA, Cruvinel 'JVS, Bento JC. Nutrientes
em cultivares de Bracl,iaria IJozanílla e estilosantes em cultivo solteiro e consorciado. Arch
Zootec. 2013;62:51 3-23.
Neil! C, Coe MT, Riskin SH, l<rusche AV, Elsenbeer H, Macedo MN, McHorney R, Lefebvre P,
Davidson EA. Scheffier R, Figueira AMS, Perder S, Deegan LA. Watershed responses to Amazon
soya bean cropland expansion and intensification. Phil Trans R Soe B. 2013;368:20120425.
Novais RF, Smyth T J, Nunes FN. Fósforo. ln: Novais RF, Alvarez V VH, Barros NF, Fontes
RLF, Cantarutti RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira
Nunes RS, Sousa DMG, Goedert WJ, Vivaldi LJ. Distribuição de fósforo no solo em razão do
sistema de cultivo e manejo da adubação fosfatada. Rev Bras Cienc Solo. 2011 ;35:877-88.
Oliveira Junior A, Castro C, Klepker D, Oliveira FA. Soja. ln: Prochnow LI, Casarin V, Stipp SR,
editores. Boas práticas para uso eficiente de fertilizantes: culturas. Piracicaba: lnternational
Plant Nutrition lnstitute; 201 O. v. 3. p. 1-38.
Pandolfo CM, Tedesco MJ . Eficiência relativa de frações granulométricas de calcário na

correção da acidez do solo. Pesq Agropec Bras. 1996;31 :753-8.
Pauletti V. Rendimento de soja, milho e feijão com estratégias de aplicação de adubo mineral,
no sistema plantio direto [tese). Curitiba: Universidade Federal do Paraná; 2006.
Pauletti V, Motta ACV. Manual de adubação e calagem para o estado do Paraná. Curitiba:
Sociedade Brasileira de Ciência do Solo/Núcleo Estadual Paraná; 2017.
Pauletti V, Pierri L, Ranzan T, Barth G, Motta ACV. Efeitos em longo prazo da aplicação
de gesso e calcário no sistema de plantio direto. Rev Bras Cienc Solo. 2014;38:495-505.
Pereira FCBL, Mello LMM, Pariz CM, Mendonça VZ, Yano EH, Miranda EEV, Crusciol CAC.
Autumn maize intercropped with tropical forages: crop residues, nutrient cycling, subsequent
soybean and soil quality. Rev Sras Cienc Solo. 2016;40:e0150003.
Primavesi AC, Primavesi O, Corrêa LA, Silva AG, Cantarella H. Nutrientes na fitomassa de
capim-marandu em função de fontes e doses de nitrogênio. Cienc Agrotec. 2006;30:562-8.
Prochnow LI. Avaliação e manejo da acidez do solo. Piracicaba: lntemalional Plant Nutrition
lnstitute; 2014. p. 5-9. (Informações Agronômicas, 146).
Ray DK, Mueller ND, West PC, Foley JA. Yield lrends are insufficient to double global crop
production by 2050. PLoS ONE. 2013;8:e66428.
Reddy PP. Suslainable intensincation of crop produclion. Singapura: Springer Nature. 2016.
Reln TA, Sousa DMG. Adubação com enxofre. ln: Sousa DMG, Lobato E, editores. Cerrado:
correção do solo e adubação. 2. ed. Planallina: Embrapa Cerrados; 2004. p. 227-44.
T ópicos Ci. Solo, J0:342-398, 2019

Balrmço d<' nutrlenll's e nwnejo cln nd11baçflo (:In solos de íerlllid nck conslr111cl11 ) ()5
Resendo /\V, Borghl E, Gontljo Neto MM, Santos FC, Caolho AM, Simflo EP Nutrlçi:lo o
edubDç:1o do cultura do milho. ln: Prado RM, Campos CNS, ecllloros. Nutrlç{lo o adubaç~o
de ornndcs culturns. Jabollcabol: FCAV; 2018. p. 253_7,1.
Reso11do f'J..V, Coelho AM . Amostragem pom n10p0ame11lo o manejo ela rerllliclade do solo
na abordílf!,Jm da ogrlculluro do preclsOo. Plmclcaba: lnlernotlonol Plant Nulrlllo n Instituto;
2017. p. 1· B. (lníonm1ções /\gronômlcos, 159).
Resende /\V, Coelho AMC, Santos FC, Lacorcla JJJ. Forllliclacle do solo o manejo da adub0çt10
NPI< parn ~1lta produtividade de milho no Brasil Central. Selo Lagoas: Embrnpa ; 20·12 .
Resende AV, Fontoura SMV, Borghl E , Santos FC, l<appos C, Moreira SG, Oliveira Junior
A. Borln ALDC. Solos de fertilidade construida: caracterlsllcas, íuncionamenlo e manejo.
Piracicaba· lnternational Plant Nutrltlon lnslllute; 201Ga. p. 1-17. (Informações Agronômicas,
1 SG).
Resende AV, Furlini Neto AE, Alves VMC, Muniz JA, Curl N, Faquln V, Klmpara DI. Santos
JZL, Carneiro LF. Fontes e modos de élplicação de íósíoro para o milho em solo cultivado
da região do Cerrado. Rev Sras Cienc Solo. 200G;30:453-G6.
Resende AV, Gutiérrez AM , SIiva CGM, Almeida GO, Guimarães PEO, Moreira SG, Gontljo
Neto MM. Requerimentos nutricionais do milho para produção de silagem. Se te Lagoas:
Embrapa MIiho e Sorgo; 201 Gc.
Resende AV, Hurtado SMC, Vilela MF, Corazza EJ, Shiratsuchl LS. Aplicações da agricultura
de precisão em sistemas de produção de grãos no Brasil. ln: Bernardl ACC, Naime JM,
Resende AV, Bassol LH, lnamasu RY, editores. Agricultura de precisão: resultados de um
novo olhar. Brasllia, DF: Embrapa; 2014. p. 194-208.
Resende AV, Silva CGM, Gutlérrez AM , Simão EP, Guimarães LJM, Moreira SG, Borghi E.
Indicadores de demanda nutricional de macro e micronutrientes por hlbridos modernos de
milho. Sete Lagoas: Embrapa MIiho e Sorgo; 201 Gb.
Resende M, Curl N, Rezende SB, Corrêa GF. Pedologia: base para dlstlnçao de ambientes.
2. ed. Viçosa; MG: NEPUT; 1995.
Ribeiro AC, Guimarães PTG, Alvarez V VH . Recomendações para o uso de corretivos e

íerlillzantes em Minas Gerais: 5" aproximação. Viçosa, MG: CFSEMG; 1999.
Rlskln SH, Nellle, Jankowskl K, Krusche AV, McHomey R, Elsenbeer H, Macedo MN,
Nunes o, Porder s. Solute and sedlrnenl export írom Amozon fores! and soybean headwater
streams. Ecol Appl. 2017;27:193-207.
Riskln SH, Porder s, Nelll e, Figueira AMS, Tubbeslng C, Mohowald N. Tlle fole or phosphorus
íerlilizer ln Amazon soya bean fields. Phil Trans R Soe B. 2013;368:20 '120'154.
Rilchey l<D, Cerkauskas RF, Silva JE, VIieia L. Residual efíecls of polasslum and mngneslum
on soybean y!eld ando 11 dlsease lncldence ln a Cerrado Dark Red Lotosol. Pesq Agropoc
Bras. 1987;22:825-32.
Rodrlgues M, Pavlnato PS, Wllhors PJA, Teles APB, l·lerr0m WFB. Legocy phospho,us und no
l!llage agricullure ln tropical oxlsols of 1110 Brazlllan savana. Sei Total Envlmn. 20'1G;5'12: 1050-61 .
Rosolem CA, BI scoro T. Adsorçõo o llxlvlaçOo do boro om Lnlossolo Vormolho~Ammolo.

Pesq Agropec Bras. 2007;42:'1473-8 .
Tópico~ CI. Solo, lll:3tl:l-:19H, lO l1J

396 Álvaro Vilela de Resende e l êll.
Rosolem CA, Vicentini JPTMM, Steiner F. Suprimento de potássio em função da adubação

potássica residual em um Latossolo Vermelho do Cerrado. Rev Bras Cienc Solo. 2012
36:1507-15.
Rolz CA, Taube F, Russelle MP, Oenema J, Sanderson MA, Wachendorf M. Whole-farm
perspectives of nulrient flows in grassland agriculture. Crop Sei. 2005;45:2139-59.
Roy ED. Richards PD, Martinelli LA, Coletta LD, Uns SEM. Vazquez FF, Willig E, Spera AS,
VanWey LK, Porder S. The phosphorus cost of agricultura! intensification in the tropics. Nat
Plants. 2016:2:2-7
Roy ED. Willig E . Richards PD, Martinelli LA. Vazquez FF. Pegorini L, Spera AS, Porder S.
Soil phosphorus sorpUon capacity after three decades of intensive fertilization in Mato Grosso,
Brazil. Agr Ecosyst Environ. 2017;249:206-14.
Sá JCM. Adubação fosfatada no sistema plantio direto. ln: Yamada T, Abdala SRS, editores.
Fósforo na agricultura brasileira. Piracicaba: Potafos; 2004. p. 201-22.
Sá JCM, Cerri CC, Lal R, Dick WA, Piccolo MC, Feigl BE. Soil organic carbon and fertility
interactions affected by a tillage chronosequence in a Brazilian Oxisol. Soil Till Res.
2009;104:56-64.
Sá JCM, Seguy L, Sá MFM, Ferreira AO, Briedis C, Santos JB, Canalli L. Gestão da matéria
orgânica e da fertilidade do solo visando sistemas sustentáveis de produção. ln: Prochnow
LI , Casarin V. Stipp SR, editores. Boas práticas para uso eficiente de fertilizantes: Contexto
mundial e práticas de suporte. Piracicaba: lnternational Plant Nutrition lnstitute; 201 O. v. 1.
p. 383-420.
Sá JCM, Séguy L, Tivet F, Lal R, Bouzinac S, Borszowskei PR, Briedis C, Santos JB, Hartman
DC, Bertoloni CG, Rosa J, Friedrich T. Carbon depletion by plowing and its restoration by
no-till cropping systems in Oxisols of subtropical and tropical agro-ecoregions in Brazil. Land
Degrad Dev. 2015;26:531-43.
Sá MFM, Santos JB, Oliveira A. Dinâmica da matéria orgânica nos Campos Gerais. ln: Santos
GA, Silva LS, Canellas LP, Camargo FAO, editores. Fundamentos da matéria orgânica do
solo: ecossistemas tropicais e subtropicais. 2. ed. Porto Alegre: Metrópole; 2008. p. 443-61.
Saath KCO, Fachinello AL. Crescimento da demanda mundial de alimentos e restrições do

fator terra no Brasil. Rev Econ Social Rural. 2018;56:195-212.
Salton JC, Tomazi M. Sistema radicular de plantas e qualidade do solo. Dourados: Embrapa
Agropecuária Oeste; 2014. (Comunicado técnico, 198).
Santos FC, Albuquerque Filho MR, Vilela L, Ferreira GB, Carvalho MCS, Viana JHM.
Decomposição e liberação de macronutrientes da palhada de milho e braquiária, sob integração
lavoura-pecuária no Cerrado Baiano. Rev Sras Cienc Solo. 2014;38:1855-61 .
santos FC, Neves JCL, Novais RF, Alvarez V VH, Sediyama CS. Modelagem da recomendação
de corretivos e fertilizantes para a cultura da soja. Rev Bras Cienc Solo. 2008;32:1661-74 -
Sattari SZ, Bouwman AF, Giller KE, van lttersum MK. Residual soil phosphorus as the missing
piece in lhe global phosphorus crisis puzzle. PNAS. 2012;109:6348-53.
Silva AC, Freitas RS, Ferreira LR, Fontes PCR. Acúmulo de macro e micronutrientes por
soja e Bracl1iaria brizantha emergida em diferentes épocas. Planta Daninha. 2009;27:49-56•
Tópicos Ci. Solo, 10:342-398, 2019

Bala nço de nutrientes e manejo da adubação e m solos de fertilidade construída 397
Silva AP, Babujia LC, Franchinl JC, Rallsch R, Hungria M, Guimarães MF. Soil structure and
its innuence on microbial biomass in different soil and crop management systems. Soif Till
Res. 2014a;142:42-53.
Silva CGM, Resende AV, Gutiérrez AM, Moreira SG, Borghi E, Almeida GO. Macronutrient
uptake and export in transgenic com under two leveis of fertilization . Pesq Agropec Bras.
2018:53:1363-72.
Silva EC, Ambrosano EJ, Sciviltaro WB, Muraoka T, Buzelli S, Carvalho AM. Adubação verde
como fonte de nutrientes às culturas. ln: Uma Filho OF, Ambrosano EJ, Rossi F, Carlos JAD,
editores. Adubação verde e plantas de cobertura no Brasil: fundamentos e prática. Brasília,
DF: Embrapa : 2014b. v. 1. p. 265-305.
Silva EC. Muraoka T, Guimarães GL, Buzelli S. Acúmulo de nutrientes em plantas de cobertura
e no milho cultivado em sucessão sob diferentes doses de nitrogênio em plantio direto. Rev
Bras Milho Sorgo. 2006;5:202-17.
Silva JE, Lemainski J, Resck DVS. Perdas de matéria orgânica e suas relações com a
capacidade de troca catiõnica em solos da região de Cerrados do oeste baiano. Rev Bras
Cienc Solo. 1994;18:541-7.
Silva LS, Gatiboni LC, Anghinoni 1, Sousa RO, editores. Manual de calagem e adubação para
os Estados do Rio Grande do Sul e de Santa Catarina. Porto Alegre: Sociedade Brasileira
de Ciência do Solo/Núcleo Regional Sul; 2016.
Siqueira Neto M, Venzke Filho SP, Piccolo MC, Cerri CEP, Cerri CC. Rotação de culturas
no sistema plantio direto em Tibagi (PR). 1- sequestro de carbono no solo. Rev Bras Cienc
Solo. 2009;33:1013-22.
Soratto RP, Fernandes AM, Santos LA, Job ALG. Nutrient extraction and exportation by
common bean cultivars under different fertilization leveis: 1 - macronutrientes. Rev Bras
Cienc Solo. 2013;37:1027-42.
Sousa DMG, Lobato E. Adubação fosfatada em solos da região do Cerrado. ln: Yamada T,
Abdala SRS, editores. Fósforo na agricultura brasileira. Piracicaba: Potafos; 2004b. p. 157-200.
Sousa DMG, Lobato E. Cerrado: correção do solo e adubação. 2. ed. Planaltina: Embrapa
Cerrados; 2004a.
Sousa DMG, Lobato E, Rein TA. Uso de gesso agrícola nos solos do Cerrado. Planaltina:
Embrapa Cerrados; 2005.
Sousa DMG, Nunes RS, Rein TA, Santos Junior JDG. Manejo do fósforo na região do Cerrado.
ln: Flores RA, Cunha PP, editores. Práticas de manejo do solo para adequada nutrição de
plantas no Cerrado. Goiânia: Gráfica UFG; 2016. p. 291-357.
Syers JK, Johnston AE, Curtin D. Efficiency of soil and fertilizer phosphorus use: reconciling
changing concepts of soil phosphorus behaviour with agronomlc information. Roma: FAO
Fertilizer and Plant Nutrition Bulletin 18; 2008 [cited 2019 Jan 15). Available from : http://
www.fao.org/3/a-a 1595e. pdf.
Teixeira VI. Ciclagem de nutrientes em pastagens de Brachiaria decumbens Stapf. sob
diferentes lotações animais [tese). Recife: Universidade Federal Rural de Pernambuco; 2010.
Tormena CA, Anghinonl G, Watanabe R, Ferreira CJB. Qualidade flsica do solo em sistemas
intensivos de produção agrícola. ln: Kappes C, editor. Boletim de Pesquisa 2017/2018.
Rondonópolis: Fundação Mato Grosso; 2017. p. 108-24.
Tópicos CI. Solo, 10:342-398, 2019

Álv..iro Vlldn d~ Resende et éll.
Ud c r FE, Do-Cnrnpos AS, Hern:111I LC, Mélcêdo JR, Melo AS. Movimentação vertical do
fon par.,s.',I0 0 111 Nc or.solos Ou::i, lznr(:nicos sol.J cultivo com cana-de-açúcar. Pesq Agropec
8 r.1s 1-0'lli.5 1·1540-S6
Ui q111aoc1 S, ,'\ l\'•Js B.m, J~111t:1li2 CP, M8rllns MR, Boclclc y RM. Acultura do milho e seu
lmpüclo nc1 s ornissi,~s tlr.: GEE no Brasil. ln: KnréJm O. Mr1géllt1ães PC, editores. Eficiência
nas cado Ia~ proclut;vJ!> o o abí:lstecirnent(J olobiJI. SetE: l.ayoAs: ABMS; 2014. p. 61-71 .
van Rc1ij B, C;'.lnlc:,rella H, Our1oç,io JA. hrrlani AMC, editores. Recomendações de adubação
e calaoem para o Eslado de Sào Paulo. 2. ed. Campinas: IAC ; 1996. (Boletim técnico, 100).
van Ralj 8 . Gesso agrícola na rnoll,oria do ambiente radicular 110 subsolo. São Paulo: ANDA;
1988.
van Wart J, Kersebaum KC, Peng S, Milner M, Cassman KG. Estimating crop yield potential
ai regional lo national scales. Field Crop Res. 2013;143:34-43.
Vezzani FM, Mielniczuk J. Uma visão sobre qualidade do solo. Rev Sras Cisne Solo.
2009;33:743-55.
Werle R, Garcia RA, Rosolem CA. Lixiviação de potássio em função da textura e da

disponibilidade do nutriente no solo. Rev Sras Cienc Solo. 2008;32:2297-305.
Wilda LRM. Plant sensors for nitrogen monitoring and fertilization impacts on lhe nutrient
dynamic on maize crop [tese]. Lavras: Universidade Federal de Lavras; 2018.
Withers PJA, Doody DG, Sylvester-Sradley R. Achieving suslainable phosphorus use in food
systems through circularisalion. Sustainability. 2018b;10:1804.
Willlers PJA, Rodrigues M, Soltangheisi A, Carvalho TS, Guilherme LRG, Benites VM, Gatiboni
LC, Sousa DMG, Nunes RS, Rosolem CA, Andreote FD, Oliveira Junior A, Coutinho ELM,
Pavinato PS. Transitions to sustainable management of phosphorus in Brazilian agricultura.
Sei Rep. 2018a;8:2537.
Yagl R, Ferreira ME, Cruz MCP, Barbosa JC, Araújo LAN. Soil organie matter as a íunction
oí nitrogen ferlilizallon in crop suceesslons. Sei Agrie. 2005;62:374-80.
Zancanaro L, Kappes C, Valendorff JDP, Coradini D, David MA, Ono FB, Semler TO, Vidotti
MV. Manejo do solo, adubação e nulrição na cultura da soja. ln: Kappes e, editor. Boletim
de Pesquisa 2017/2018. Rondonópolis: Fundação Mato Grosso; 2017. p. 54-79.
Zhu J, Li M, wt,elan M . Phosphorus activators contribute to legacy phosphorus availability

in agrieultural soils: a revlew. Sei Total Environ. 2018;612:522-37.
Tôpicos Ci. Solo, 10:3~2-;i98, 201 9

BIOANÁLISE DE SOLO: ASPECTOS
TEÓRICOS E PRÁTICOS
lJda Carvalho Mendes11 l, Ojalma Martinhão Gomes de Sousa 11 l

Fá bio Bueno dos Reis Junior111, André Alves de Castro Lopes'<
Leandro Moraes de Souza13l & Guilherme Montandon Chaer14l
Introdução... ........................................................................................................................................... 399

A maquinaria biológica e a saúde do solo ............................................................................................... 401
Bioindicadores de qualidade de solo ....................................................................................................... 402
Vantagens do uso dos bioindicadores ..................................................................................................... 406
Bioindicadores e a memória do solo ....................................................................................................... 409
Áreas sob vegetação nativa ................................................................................................................ 411
Áreas sob vegetação nativa x áreas cultivadas .................................................................................. 415
Áreas cultivadas sob diferentes sistemas de manejo ......................................................................... 417
Áreas sob cultivo orgãnico e convencional de hortaliças .................................................................... 419
Solos biologicamente ativos e produtividade das culturas ...................................................................... 420
Bioanálise de solo: o que estava faltando ............................................................................................... 428
Ajustes regionais para as tabelas de interpretação................................................................................. 436
Variabilidade temporal dos bioindicadores .............................................................................................. 437
Bioanálise do solo (BioAS): um novo aliado para a sustentabilidade da agricultura tropical... .............. .443
Bioanálise do solo: o que avaliar............................................................................................................. 446
Bioanálise do solo: quando avaliar e como amostrar o solo .................................................................. .451
Perspectivas futuras e considerações finais ........................................................................................... 452
Agradecimentos....................................................................................................................................... 454
Literatura Citada ...................................................................................................................................... 454
INTRODUÇÃO
Ao longo dos bilhões de anos de evolução do planeta Terra, os processos

que resultaram na formação dos solos propiciaram os pré-requisitos básicos
para o desenvolvimento das plantas fora dos oceanos: estabilidade física,
química e biológica. Entretanto, há apenas 12.000 anos, quando as pessoas
começaram a guardar as sementes para plantar a colheita da próxima
temporada, a humanidade deu um passo que mudou significativamente a
vida do planeta. Com o início da agricultura criou-se uma forte dependência
entre as sociedades humanas, as plantas cultivadas/domesticadas e o solo.
Hoje, no contexto de um mundo em que a população humana ultrapassa os
11 ' EMURJ\l'J\ Cerrados, Plunallina. Df, Brusil. E-mails: icdu.mendes@embraru.br: djulma.sousa(<_!1emhr.ipa.br;

fubiu.rcis@cmbrapa.br . . . _
,:, Universidade de Bmsília - U110. Brusiliu, Df, Brasil. t -ma1l: ;111dn:ulvcsagronomo(.!!Jy11lwo.n1m.br
111 EMATEI(, DF, nru~il. E-mail: leandro.sou1.u@en111ter.Jfgov.hr
141 EMURAPJ\ Agrobiulogia, Seropi!Jicu, IU, Ur.isil. E-muil: g11ilhem11:.chncr0.)..:111hrupa.hr

400 lêda Carvalho Mendes et ai.
7 bilhões de habitantes, está concentrada em cidades e se encontra num

processo de envelhecimento, essa dependência é ainda mais crítica.
Não por acaso , o maior desafio para a agricultura neste século XXI
consiste em aumentar a produção de alimentos baratos e saudáveis, com
lucratividade e a um baixo custo ambiental e social. A superação desse
desafio tem no componente biológico do solo um grande aliado, pois sua
estreita inter-relação com os componentes físicos e químicos influencia em
conjunto não só a produtividade das culturas, mas também a sustentabilidade
dos sistemas agrícolas.
A importância do componente biológico do solo, para a manutenção de
lavouras saudáveis, resilientes e sustentáveis que possam fornecer alimentos,
em quantidade e qualidade, para uma população mundial crescente, tem sido
cada vez mais percebida pelos produtores, no dia a dia de suas lavouras.
No caso especifico do Brasil, a expansão e a adoção por longos períodos de
tempo de sistemas de manejo conservacionistas, como o sistema plantio direto
(SPD) e a integração lavoura pecuária (ILP), têm possibilitado verificar que os
aumentos de produtividades das culturas ou a manutenção das produtividades
frente a situações ambientais adversas, muitas vezes não são explicados pelos
resultados das análises químicas de solos (Nicolodi et ai., 2008), demonstrando
a necessidade da inclusão de parâmetros relacionados ao funcionamento
biológico do solo, nessas análises (Figura 1) (Mendes et ai., 2017).
A bioanálise do solo (BioAS) consiste na agregação de parâmetros
relacionados ao funcionamento da sua maquinaria biológica às análises
de química de solos. Trata-se de uma inovação importante, em fase inicial
(previsão de lançamento em 2019), e que está alinhada ao objetivo de viabilizar
tecnologias que promovam a sustentabilidade das atividades agrícolas com
o equilíbrio ambiental. Até recentemente, a presença de bioindicadores que
ajudassem a avaliar a saúde dos solos ainda não fazia parte das rotinas
de análises de solo. Essa ausência do componente biológico nas análises
de rotina ocorria não só no Brasil, mas na maioria dos países do mundo.
Nos últimos 20 anos, o grupo de pesquisa com Bioindicadores de Qualidade
de Solo da Embrapa tem se dedicado à seleção de bioindicadores robustos,
que permitam que o agricultor brasileiro possa monitorar a "saúde" de seu
solo, sabendo exatamente o que avaliar, porque avaliar, como avaliar, quando
avaliar e, principalmente, como interpretar o que foi avaliado. Como resultado
desses estudos, duas enzimas do solo, a arilsulfatase e a ~-glicosidase
0
(associadas aos ciclos do Se C) foram selecionadas e tabelas de intepretaçã
foram desenvolvidas. Os aspectos teóricos e práticos da bioanálise de solo
(BioAS) são o objeto deste capítulo.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

Bioaná lise de solo: aspectos teóricos e prá ticos 40 1
Q pH, AI, Textura

Ca+Mg, P, Densidade
Cap. ret. H2 0 ...
Figura 1. A presença de bioindicadores para avaliar a saúde dos solos ainda

não faz parte das rotinas de análises de solo. A lacuna deixada pela
ausência do componente biológico nessas análises será preenchida pela
bioanálise do solo (BioAS).
A MAQUINARIA BIOLÓGICA E A SAÚDE DO

SOLO
Embora lamentavelmente nossas crianças ainda sejam ensinadas nas

escolas que o solo é "abiótico", o fato é que nele reside a maior biodiversidade
do planeta. Trata-se de um verdadeiro universo paralelo e pouco conhecido.
Além de serem invisíveis a olho nu, a maior parte das espécies microbianas
que habitam o solo não crescem em meios de cultura nos laboratórios.
Estima-se que um único grama de solo possui cerca de 1 bilhão de bactérias,
1 milhão de actinomicetos e 100 mil fungos. Em termos de número de
espécies por grama de solo, os números variam de 2000 a 8,3 milhões
(Gans et ai., 2005; Schloss and Handelsman, 2006). Independentemente
do grau de conservadorismo da estimativa utilizada, esses valores dão uma
ideia da imensa diversidade metabólica das comunidades microbianas do
solo e, consequentemente, da diversidade de processos em que elas atuam.
Enquanto as plantas, por meio da fotossíntese, fazem a conexão da
atmosfera com o solo, os microrganismos são os responsáveis diretos pelo
''funcionamento" do solo, participando de processos que vão desde a sua
gênese até a decomposição de resíduos orgânicos, resultando na reciclagem
dos nutrientes minerais utilizados pelas plantas e depositados em seus tecidos.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 20 l 9

l~d" Cmvnllw Mendes el êll.
Paralelamente, os microrganismos também atuam nos processos que resultam

na fom12ç.ão da rnatér;a orgânica do solo (MOS), com consequente sequestro
de carbono e mitigação de gases de efeito estufa, além de atuarem na
biorremediação de àre2s contaminadas por poluentes e agrotóxicos. Essa
capacidade de o solo funcionar para a prestação clesses importantes serviços
ambientais é a base do conceito de "Qualidade do Solo" (QS) e, por isso,
a inclusão de parâmetros ligados ao componente biológico do solo (aqui
denominados bioindicadores) nas avaliações de QS é primordial.
A despeito da importância do solo para a humanidade, o interesse pelo
tema "Qualidade ou Saúde do solo" é relativamente recente (Doran e Parkin,
1994) e inovou ao destacar a importância do funcionamento do solo não
só para a produção biológica (grãos, carne, madeira, agroenergia, fibras,
etc.) mas também para o funcionamento global dos ecossistemas. Aspectos
relacionados à saúde das pessoas, plantas e animais (solos saudáveis,
ambientes saudáveis) e a qualidade do ar e da água (armazenamento e
filtragem de água, sequestro de carbono, etc.) deixam claro que a qualidade
do solo vai muito além da produção de grãos, carne, madeira, agroenergia,
fibras. Por isso, é possível ter um solo com baixa qualidade, mas cujas
elevadas produtividades estejam relacionadas a entradas de adubos e
pesticidas, uma condição que não é sustentável em longo prazo.
O funcionamento do solo, está ligado aos seus aspectos de química e
física e a maquinaria biológica move todas essas engrenagens (Figura 2).
Essa maquinaria é constituída por microrganismos (cerca de 70 %), raízes
e fauna e apresenta uma estreita inter-relação com os componentes físicos
e químicos, os quais influenciam em conjunto não só a produtividade das
culturas, mas também a sustentabilidade dos sistemas agrícolas. Como
veremos no decorrer deste capítulo, solos biologicamente ativos são solos
saudáveis e produtivos, enquanto que solos cuja maquinaria biológica é
negligenciada são menos produtivos e/ou mais susceptíveis a estresses
ambientais.
BIOINDICADORES DE QUALIDADE DE
SOLO
Além de i) refletir algum aspecto do funcionamento do ecossistema:

ii) mostrar uma resposta precisa e rápida a qualque r pe rturbação; e
iii) possuir distribuição universal, mas com especificidades regionais, um born
indicador ecológico de qualidade do solo também eleve iv) ser de simples
determinação e barato (Holloway e Stork, 1991 ). Por atende rem a esses
Tó picos CI. Solo, 10:39<J-tJ62. 2019

Bionnálise de solo: nspcclos teóricos e práticos 403
,'l.. maquinaria biológica responsável pelo funcionamento do solo
Figura 2. Representação esquemática da maquinaria biológica, no contexto de

um solo com 3 % de matéria orgânica. Embora em termos numéricos a
maquinaria biológica represente em torno de 5 % da MOS, é a principal
responsável pelo funcionamento do solo.
critérios, no todo ou em partes, as avaliações do carbono da biomassa

microbiana (CBM), da respiração basal e das atividades enzimáticas têm
sido objeto de inúmeros estudos científicos e se destacam nas pesquisas
para avaliar a saúde/qualidade dos solos.
A biomassa microbiana do solo, como o próprio nome diz, avalia a massa
dos microrganismos no solo e é expressa como mg de C, N, e/ou P nos
microrganismos por kg de solo. A biomassa é a parte viva e mais ativa da
MOS, sendo constituída, principalmente, por fungos, bactérias e actinomicetos.
Apesar da sua importância em relação ao teor total de carbono orgânico
no solo (COS), o tamanho dos componentes vivos da MOS é relativamente
pequeno, variando de 1 % a 5 % do COS (Smith e Paul, 1990).
Determinações da biomassa microbiana não fornecem indicações sobre
os níveis de atividade das populações microbianas do solo, ou seja, podem
ocorrer situações em que os solos apresentem elevadas quantidades de
biomassa inativa e vice-versa. Daí a importância das análises que medem
a atividade microbiana ou o estado metabólico (atual e potencial) das
comunidades de microrganismos do solo. Dentre essas, destacam-se as
determinações do e e N prontamente mineralizáveis e as de atividade
enzimática dos solos.
Tópicos Ci. So lo, J0:399-IJ6~. 2019

•104 lí•dn Cmv,ilho Me11cJes et ui.
A quantidade de CO;i liberada pela respiração dos microrganismos

(tarnbém denominada C prontamente mineralizável) é um dos métodos
mal~ tradiciona is e mais utilizados para avaliar a atividade metabólica
da popul8ç8o microbiana do solo (Zibilsl<e, 1994 ). Da mesma forma que
outras atividades metabólicas, a respiração depende do estado fisiológico
das células e é íníluenciada por diferentes fatores tais como a umidade, a
te mperatura e a disponibilidade de nutrientes. Enquanto os ensaios para
determinação da respiração do solo como um todo podem ser realizados no
campo, os ensaios para respiração microbiana são comumente realizados
em vasos hermeticamente fechados, incubados sob condições controladas
de temperatura e umidade em laboratório, utilizando-se uma base (KOH ou
NaOH) para capturar o C0 2 que é evoluído do solo.
Os processos biogeoquimicos, que resultam na ciclagem de nutrientes,
são mediados pelos microrganismos, raízes das plantas e animais do
solo. Todas as reações bioquímicas envolvidas nesses processos são
catalisadas por enzimas, que são proteínas com alto poder de ativação
específica (Tabatabai , 1994 ). No solo, as enzimas catalisam todas as
reações metabólicas intracelulares, que ocorrem nos seres vivos. Além
disso, as enzimas extracelulares desempenham papel fundamental, atuando
em várias reações hidrolíticas e oxidativas que resultam na decomposição
de resíduos orgânicos (ligninases, celulases, proteases , glucosidases,
galactosidases), ciclagem de nutrientes (fosfatases, sulfatases, uréase),
formação da MOS e da estrutura do solo. A maior parte das enzimas
do solo são de origem microbiana, embora plantas e animais também
contribuam como possíveis fontes. Os ensaios para determinação da
atividade enzimática são simples e rápidos e baseiam-se na adição de
substratos especificas para cada tipo de enzima a uma amostra de solo
suspensa em um tampão (Tabatabai, 1994 ). Após um curto período de
incubação, as amostras são filtradas e é realizada a determinação do
produto, por colorimetria. Quanto maior a intensidade da coloração, maior
a quantidade de produto formado e, consequentemente, maior a atividade
enzimática do solo. Como esses ensaios são realizados sob condições
ideais de pH, temperatura e disponibilidade de substrato, representam a
atividade potencial máxima e não a atividade enzimática real do solo (Alef
e Nannipieri, 1995).
O potencial das análises de atividade enzimática , especialmente
p-glicosidase, arilsulfatase e fosfatase ácida como indicadores de grande
sensibilidade, tem sido verificado no Cerrado (Mendes et ai., 2003; Green et ai.,
2007; Peixoto et ai., 201 O) e no sul do Pais (Balota et ai. , 2004; Lisboa et ai.,
2012, Mendes et ai., 2015).
Tópicos Ci Solo, 10:399-462, 201 9

Bioanálise de solo: aspectos teórícos e práticos 405
A ~-glicosidase (EC 3.2.1.21) é uma exocelulase. Atua na etapa final da

decomposição da celulose, convertendo os resíduos de celobiose em duas
moléculas de glicose, importante fonte de energia , para as comunidades
microbianas no solo. A arilsulfatase é uma enzima da classe das esterases
que catalisa a hidrólise de ésteres-sulfatos com liberação do ânion sulfato
(R-O-SO3• + H 2O -+ R-OH + H+ + SO/). A fosfatase ácida (EC 3.1.3.2) é
uma fosfomonoesterase que atua nas transformações do P orgânico (que
constitui uma porcentagem significativa do P total do solo) com liberação
do ânion fosfato.
Em uma análise de 57 artigos técnico-científicos publicados no Brasil no
período de 2000 a 2014 abordando aspectos relacionados à biologia de solos
sob SPD, verificou-se que o CBM, a respiração basal (carbono prontamente
mineralizável), o nitrogênio da biomassa e a atividade enzimática foram
os parâmetros mais avaliados aparecendo respectivamente em 46, 33, 21
e 16 publicações (Mendes, 2016). A fosfatase ácida e a uréase foram as
enzimas mais estudadas aparecendo em 9 e 6 publicações, respectivamente,
seguidas pela ~-glicosidase e a FDA com 5 publicações cada. Ainda de
acordo com esse levantamento, no sul do país, o CBM e o NBM foram
eficazes para detectar as diferenças entre o SPD e o sistema de plantio
convencional (SPC) (Franchini et ai., 2007; Pereira et ai., 2007; Hungria et ai.,
2009; Silva et ai., 2010; Babujia et ai., 2010; Souza et ai. , 2014). Entretanto,
em 19 artigos publicados com dados coletados no biorna Cerrado e onde
o CBM foi avaliado, verificou-se que, em 26 % dos trabalhos, nem sempre
esse parâmetro foi capaz de detectar diferenças entre o SPD e o SPC
(D'Andréa et ai. 2002; Souza et ai. 2006; Peixoto et ai., 2010; Lourente et ai.,
2010; Silva et ai., 2010).
Consequência direta da ausência de padronização dos procedimentos
analíticos e dos protocolos de amostragem (época de coleta, forma e
profundidade de amostragem), os dados de respiração basal (segundo
parâmetro mais avaliado nos 57 trabalhos publicados no Brasil entre 2000-2014
abordando aspectos relacionados à biologia de solos sob SPD) são bastante
variáveis, dificultando sua adoção nas avaliações de saúde do solo (Mendes,
2016). Em relação a áreas sob SPC, alguns estudos mostram maiores níveis
de respiração em áreas sob SPD (Balota et ai., 1998, 2003; Conceição et ai.,
2005; Souza et ai., 2006; Green et ai., 2007; Pereira et ai., 2007; Carneiro et ai.,
2009; Ferreira et ai. , 2010; Silva et ai., 2010; Hungria et ai., 2009; Babujia et ai.,
201 O; Lisboa et ai., 2012), outros apresentam níveis de respiração maiores
em áreas sob SPC (Souza et ai., 2006; Matias et ai., 2009; Nunes et ai. 20'11;
Carneiro et ai. , 2013) e, em alguns estudos, as diferenças entre o SPD e
o SPC não são significativas (Valpassos et ai. 2001 , D'Andréa et ai., 2002;
Tópicos Ci. Solo, 10:399-'162, 20 J9

406 lêdu Carvalho Mendes el a i.
Mendes et ai. , 2003; Santos et ai., 2004; Balota et ai., 2003; Lourente et ai. ,
201 O; Leite et ai. , 201 O; Frazão et ai., 201 O). Resultados semelhantes também
têm sido reportados rms Estados Unidos (Wade et ai., 2018).
VANTAGENS DO USO DOS

8I0I1\JDICADORES
Nem sempre alterações nos teores de MOS são capazes de refletir a real
dimensão das modificações que ocorrem no solo em função da adoção de
sistemas de manejas conservacionistas ou degradadores da sua qualidade.
Dessa forma, por estarem associados à parte viva e mais ativa da matéria
orgânica, a maior vantagem dos bioindicadores é que eles são mais sensíveis
que indicadores químicos e físicos, detectando com maior antecedência
alterações que ocorrem no solo, em função do seu uso e manejo (Doran, 1980;
Powlson et ai., 1987; Dick, 1994; Balota et ai. , 1998, 2013; Matsuoka et ai.
2003, Mendes et ai., 2005; Peixoto et ai. 201 O; Mendes et ai., 2015, 2017).
A sensibilidade dos bioindicadores, para avaliar os efeitos da adoção
do sistema de plantio direto (SPD), pode ser verificada no estudo realizado
em março de 2004 (Mendes et ai., 2005), em seis propriedades rurais do
município de Rio Verde (GO) (Figura 3). Os solos eram Latossolos Vermelhos
de textura franco-argilosa. Uma das fazendas era cultivada sob SPC há
18 anos, enquanto as outras 5 constituíam uma cronossequência de tempos
de adoção do SPD: um, cinco, nove, onze e treze anos (PD-1 , PD-5, PD-9,
PD-11 e PD-13, respectivamente). As propriedades rurais foram divididas
em três talhões sendo que, em cada talhão foram retiradas, com um trado
holandês, amostras compostas de solo na profundidade de O a1 O cm.
A sensibilidade dos parâmetros avaliados nesse estudo (MOS, CBM e
atividade da enzima arilsulfatase ), determinada com base no percentual de
alteração tomando-se como referência a propriedade sob SPC (=100 %), é
apresentada na figura 3.
Embora aumentos significativos tenham sido detectados nos teores de
matéria orgânica das propriedades SPD-11 e SPD-13 (há 11 e 13 anos sob
plantio direto, respectivamente), estes não ultrapassaram 25 %. Os teores de
CBM determinados nas propriedades SPD-5, SPD-9 e SPD-11 não diferiram
entre si e foram semelhantes ao da propriedade sob SPC. Por outro lado,
aumentos significativos e expressivos na atividade da enzima arilsulfatase
(ciclo do S) foram observados em todas as propriedades sob SPD, inclusive
naquela em que o SPD havia sido implantado há apenas um ano (SPD-1).
Na propriedade SPD-13, o aumento foi de 242 % em relação à propriedade
Tópicos Ci. Solo, l0:399-lJ62, 20 19

Bioanálise d e so lo: nspeclos leóricos e prflllcos 407
3/JO
u
o..
o
ro 250 -----
·~
o
ro
ãi
....
■ PC
■ PD-1
E 150 CJ PD-5
Q.)
o
,ro ■ PD-9
o,
ro 100
.... ■ PD-11
2 PD-13
ro
(1)
"O
'#.
o
MOS CBM Arilsulfatase
Figura 3. Percentual de alteração (aumento ou diminuição) da matéria orgânica

do solo (MOS), do carbono da biomassa microbiana (CBM) e da enzima
arilsulfatase em propriedades rurais (região de Rio Verde, GO), sob plantio
convencional (SPC) e com diferentes tempos de adoção (1, 5, 9, 11 e
13 anos) do plantio direto (SPD). Para cada parâmetro, os valores obtidos
nas propriedades sob SPD, foram expressos tomando-se como referência
a propriedade sob SPC (=100 %).
Fonte: Mendes et ai. (2005).
sob cultivo convencional, evidenciando a habilidade dessa enzima em detectar

alterações no funcionamento biológico do solo, antes mesmo que alterações
expressivas nos teores de CBM e da MOS ocorressem.
Os dados dos quadros 1 e 2, oriundos de um experimento localizado no
Centro Tecnológico da Cooperativa COMIGO, em Rio Verde (GO), também
mostram a sensibilidade dos biondicadores de forma bem didática (adaptado
de Mendes et ai., 2015). O experimento foi iniciado em 2007 e tem como um
de seus objetivos avaliar sistemas de produção de grãos, em plantio direto,
com e sem a presença de gramíneas do gênero Urochloa (braquiária). Em
dezembro de 2014, 8 anos após o início do experimento, foi realizada uma
coleta de solo, na fase de floração da soja, na profundidade de O a 10 cm,
em que foram determinados as propriedades químicas e os teores de MOS
(Quadro 1). Além desses parâmetros que fazem parte da análise tradicional
de solo, também foram avaliadas as atividades das enzimas (3-glicosidase,
arilsulfatase, fosfatase ácida e o CBM (Quadro 2).
Verifica-se no quadro 1, que as caracterlsticas qulmicas do solo, incluindo
os teores de MOS, não permitiram diferenciar os tratamentos com e sem
braquiária. Os teores do CBM também não pem1itiram fazer essa diferenciaçi\o
(Quadro 2). Entretanto, os tratamentos com presença de braqulé1\ria
apresentaram aumentos nos nlveis de atividade das enzimas l3-91icosidase,
Tópltos Ci. Solo. 10:399 -'162. 20 19

408 lêda Carvalho Mendes el éll.
Quadro 1. Propriedades químicas e matéria orgânica (MOS) de um LE de

Cerrado, s ob SPD, em sistemas agrícolas com e sem braquiária (O a
10 cm), no Sudoeste Goiano. Dados gerados no âmbito do Projeto Solo
Vivo (MP 02.12.12.004) em experimento sob responsabilidade do Dr. Vinicius
Benites (Embrapa Solos)
Sistema agrícola pH-1-1 20 AP' Ca 2 ' Mg2• K p MOS

- - cmo le dm- 1 - - mg d m·1 - g kg•1
Soja pousio 5,90 0,04 4,5 1,70 121 15 23,0

Soja/Milho 5,87 0,04 4,2 1,39 114 13 22,0
Soja/Milho +
5,89 0,03 4,5 1,96 108 10 24,7
U. ruziziensis
Soja/U. brizantha 6,06 0,04 4,6 1,55 142 14 24,1
CV(%) 3(ns) 24(ns) 12(ns) 18(ns) 14(ns) 23(ns) 9(ns)
AI. Ca, Mg (KCI 1 mol/L); P e K (Mehlich-1 ); MOS - matéria orgânica do solo (Walkley e Black).
Quadro 2. Indicadores microbiológicos de um LE de Cerrado, sob SPD, em

sistemas agrícolas com e sem braquiária (O a 1O cm), no Sudoeste Goiano.
Dados gerados no âmbito do Projeto Solo Vivo (MP2 02.12.12.004) em
experimento sob responsabilidade do Dr. Vinicius Benites (Embrapa Solos)
Sistema agrícola 13-Glicosidase Sulfatase Fosfatase CBM

1
- µg de p-nitrofenol 9· de solo h· 1 - mg kg· 1solo
Soja pousio 114c 91b 546 ab 339
Soja/Milho 108 e 89 b 494 b 311
Soja/Milho + U. ruziziensis 151 b 132 a 608 ab 320
Soja/U. brizantha 179 a 140 a 684 a 270
CV(%) 12 12 14 21 (ns)
CBM = Carbono da biomassa microbiana, método fumigação extração com combustão em alta temperatura
(Souza et ai. , 2015). Enzimas· Tabatabai (1994)
arilsulfatase e fosfatase ácida (Quadro 2). Em relação ao tratamento soja/

milho, nos tratamentos com braquiária, esses aumentos foram, em média,
de 53 % para a p-glicosidase e arilsulfatase e de 30 % para a enzima
fosfatase ácida. Isto é, embora os 3 tratamentos apresentassem características
químicas similares, os maiores níveis de P-glicosidase e arilsulfatase nos
tratamentos com braquiária demonstraram que o funcionamento biológico
do solo era distinto. Não por acaso, estudos anteriores realizados nesse
mesmo experimento reportaram um aumento de produtividade da soja nos
tratamentos com braquiária da ordem de 572 kg/ha (Benites et ai., 2014).
Téipic.:os Ci. Solo, 10:399-462, 2019

Bioanálise d e solo: aspectos teóricos e práticos 409
Esses resultados mostram a importância dos trabalhos de pesquisa para

selecionar bioindicadores de alta sensibilidade e como a inclusão desses
parâmetros nas análises de solo é útil para motivar agricultores que adotam
sistemas de manejo conseNacionistas e para alertar os que utilizam sistemas
de manejo que podem degradar o solo.
BIOINDICADORES E A MEMÓRIA DO SOLO
O grau de revolvimento mecânico, juntamente com a qualidade e a

quantidade do resíduo vegetal que são aportados ao solo, fazem com
que todo o sistema de uso ou manejo deixe sua impressão digital, sua
assinatura biológica, no solo (Figura 4 ).
Em analogia à constatação do filósofo francês Renés Descartes de
que se "penso, logo existo", a capacidade que o solo tem de guardar em
sua ''memória" o tipo de manejo ao qual ele é submetido está intimamente
relacionada à sua parte viva, ao seu componente biológico. Dessa forma,
a bioanálise do solo abre toda uma perspectiva para acessar a "memória"
do solo.
As determinações de atividade enzimática são uma das vias de formação
da memória do solo. Isso decorre do fato de que a atividade enzimática
total de um solo é o somatório da atividade enzimática dos organismos
vivos (microrganismos, plantas e animais) e das enzimas abiônticas, que são
enzimas associadas à fração não viva e que se acumulam no solo protegidas
Figura 4. o solo guarda em sua "memória" os efeitos dos sistemas de manejo.
Tópicos Ci. Solo, t0:399-'lú2, 20 19

4 10 lêdü Carvalho Mendes et ai.
da ação de proteases por meio de sua adsorção em partículas de argila e

na matéria orgânica (Figura 5) (Wallenstein e Burns, 2011 ). A capacidade do
solo de estabilizar e proteger enzimas está relacionada à sua capacidade
de armazenar e estabilizar MO (afinal a enzima é uma molécula orgânica)
e outras propriedades estruturais associadas (agregação e porosidade),
que são de difícil detecção num curto período de tempo, diferentemente da
atividade enzimática (Bandick e Oick, 1999; Dick e Burns, 201 1). Por essa
razão, o aumento da atividade enzimática, ao longo do tempo, pode ser um
prenúncio de que o sistema está favorecendo o acúmulo de MOS e, por isso,
nem sempre está acoplado, nos estágios iniciais, a aumentos nos teores de
MOS (Quadros 1 e 2).
Em termos de ecologia microbiana, a estabilização das enzimas
extracelulares na matriz orgânica do solo e nas partículas de argila é
fundamental, visando à proteção contra os ataques de proteases e outros
agentes desnaturantes (Nannipieri et ai., 1978, 1988). As enzimas adsorvidas
nos complexos húmico-argilosos, funcionam também como um reservatório
de atividade potencial, em períodos em que a biomassa microbiana diminui
devido a condições de estresse (Stursova e Sinsabaugh, 2008). Dessa
~
~
Estrutura de Célula viva
repouso
Componente
biótico
.Secreção
- ·. Célula morta
~, {vu.. ) EnzImas
.• fl
extracelulares
desintegrada
Componente
abl6ntlco
(viii) Complexo (ix) Complexo {x) Complexo (xi) Complexo

enzima-substrato enzima-SOM enzima-argila enzima-tanino
Figura 5. Localização das enzimas no solo.
Fonte: adaptado de Wallenstein e Burns (2011 ).
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 201 9

Bioanálise de solo: aspectos teóricos e práticos 4 1l
forma, a partir do momento em que ocorre a disponibilidade dos substratos

no solo, elas podem representar a primeira resposta catalítica , produzindo
moléculas sinalizadoras que vão ativar (despertar) a comunidade microbiana
(Wallenstein e Bums, 2011 ). Conforme observado por Wallenstein e Weintraub
(2008), idGntificar os locais no solo em que as enzimas extracelulares
permanecem funcionais e quantificar a sua contribuição individual para a
catálise de um determinado substrato são desafios ainda a serem superados
pelos bioquímicos do solo.
O acúmulo de atividade abiôntica no solo, ao longo do tempo, faz com
que a atividade enzimática funcione como uma verdadeira impressão digital
dos sistemas de manejo aos quais o solo foi submetido, permitindo, dessa
forma, acessar a "memória do solo". A presença do componente abiôntico,
explica porque muitas vezes a atividade enzimática de um solo é desacoplada
dos teores de CBM (conforme verificado na Figura 3 e no Quadro 2).
A partição entre os componentes bióticos e abiônticos varia conforme a
enzima (Klose et ai. , 1999, Knight e Dick, 2004).
A capacidade de acessar a memória do solo através das análises de
atividade enzimática são evidentes nos exemplos do quadro 2 e da figura 3.
Outros exemplos de como o solo pode guardar em sua memória os efeitos
do sistema de manejo, serão abordados a seguir.
Áreas sob vegetação nativa
Para entender o funcionamento biológico de solos de cerrado sob

vegetação nativa, Mendes et ai. (2012) monitoraram, durante um período de
dois anos, os bioindicadores (CBM , '3-glicosidase , arilsulfatase e fosfatase
ácida) em cinco fitofisionomias do biorna Cerrado que variavam desde
formações savânicas mais abertas (Campo Sujo, Cerrado Ralo e Cerrado
sentido restrito) até formações florestais mais densas (Cerradão e Mata de
Galeria) (Figura 6). A dinâmica dos bioindicadores incluiu avaliações nas
épocas seca e chuvosa, com solo coletado nas profundidades de O a 5 cm e
5 a 20 cm. As propriedades químicas e físicas dos solos são apresentadas no
quadro 3. Na Mata de Galeria, o solo era uma uma associação de Argissolos
e Gleissolos Háplicos, enquanto que nas demais fitofisionomias o solo era
do tipo Latossolo Vermelho.
A combinação entre as características químicas e físicas dos solos
(Quadro 3) e a qualidade e quantidade do resíduo vegetal aportado ao
solo, diretamente relacionados à diversidade de plantas e a produção
de serapilheira nas 5 fitofisionomias (7,8; 6,7; 2, 1; 1,0 e 1,08 t ha- ' para
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 201 9

4 12 lêda Carvalho Mendes e! ai.
o Cerradão, Mata de Galeria, Cerrado Sentido Restrito, Cerrado Ralo e

Campo Sujo, respectivamente), ficou evidente nos bioindicadores avaliados,
principalmente na profundidade de O a 5 cm (Figura 7). Em relação às
fito fisionomias com menor produção de serapilheira (Campo Sujo, Cerrado
Ralo e Cerrado Sentido Restrito), as assina luras biológicas do Cerradão
e da Mata de Galeria, na profundidade de O a 5 cm, foram distintas, com
maiores níveis de CBM e atividade enzimática (Figura 7).
Por outro lado, na profundidade de 5 a 20 cm, as diferenças entre as
formações florestais e savânicas foram menos pronunciadas (Figura 7).
Este efeito é particularmente notável quando comparamos o Cerradão
com as demais formações savânícas (Cerrado Sentido Restrito, Cerrado
Ralo e Campo Sujo). Apesar das acentuadas diferenças na composição
floristica dessas 4 fitofisionomias, na profundidade de 5 a 20 cm , os teores
de CBM e de atividade enzimática foram bastante similares, particularmente
na estação seca (Figura 7). Essa observação ressalta que, ao longo do
tempo, em ambientes com baixa interferência antrópica, a influência do
aporte de resíduos vegetais (serapilheira) nas comunidades microbianas é
mais pronunciada na superfície do solo. Com o aumento da profundidade,
esta influência declina e as comunidades microbianas tornam-se mais
dependentes das características do solo (por exemplo, na Mata de Galeria
os maiores teores de CBM e arilsulfatase, na profundidade de 5 a 20 cm,
são consequência do maior teor de MOS presente nessa área).
Os resultados deste estudo não apenas indicaram que a profundidade
de O a 5 cm foi a região de maior biomassa microbiana e atividade
enzimática, em solos sob diferentes fitofisionomias do Cerrado, mas
Figura 6. Fitofisonomias do bi?ma Cerrado: a: Campo Sujo, b: cerrado Ralo:

e: Cerrado Sentido Restrito; d: Cerradão; e e: Mata de Galeria.
Tó picos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

o:
"2.
...,
o
cn
0. Quadro 3. Propriedades químicas e composição granulométrica de solos sob cinco fitofisionomias de Cerrado. Os valores
(r,
correspondem à média de 4 repetições (amostragem realizada em agosto de 1999)
e
9
-
o
::.J
Sites pH (H 20) H+AI Ca2· +Mg2 • p K CTC
Matéria
Orgânica
Argila Areia Silte
!P.
~
o
C/
'? cmole dm·3 cmol e dm·3 mg dm·3 mg dm·3 cmole dm·3 g kg·, g kg•1 :;
~ ~
C\ V,
~ O a 5 cm (';)
I\J e.
-
(';)
o Campo Sujo 5.0 8 .4 e 0.58 a 0.5 e 36 e 9.1 e 43 e 710 a 160 e 130 b V,
-.::: o
Cerrado Ralo 5.0 9.3 e 0.38 e 0.5 e 37 e 9.8 e 43 e 680 a 200 e 120 b ~
CJ
V,
Cerrado SS b 4.8 9.9 e 0.35 e 0.9 e 39 e 10.3 e 46 e 710 a 180 e 11 O b ü

(';)
r.
Cerradão 5.0 16.6 b 0.53 ab 1.8 b 61 b 17.1 b 66 b 460 e 360 b 180 a õ
V,
Q
Mata de Galeria 4.7 22.2 a 0.42 bc 5.7 a 94 a 22.6 a 79 a 340 b 530 a 130 b e,.
...,-<
5 a 20 cm o
V,
til
Campo Sujo 5.3 a 7.1 b 0.25 b 0.2 e 28 b 7.3 b 32 b 710 a 150 e 140 a ü
2'
Cerrado Ralo 5.2 a 6.9 b 0.39 ab 0.3 e 27 b 7.3 b 32 b 650 b 200 e 150 a r.
o
'J'J
Cerrado SS 0
4.9 b 7.5 b 0.21 b 0.5 bc 28 b 7.7 b 33 b 720 a 150 e 130 a
Cerradão 4.9 b 10.8 b 0.40 ab 0.8 b 28 b 11.2 b 33 b 480 e 350 b 170 a
Mata de Galeria 5.0 ab 17.8 a 0.47 a 2.6 a 69 a 18.2 a 58 a 340 d 510 a 150 a
• IM<±as na mesma coluna seguidas pelas mesmas letras não foram significativas pelo Teste de Ouncan (p < 0,05). ~ Cerrado SS = Cerrado sensu stricto. AI. Ca , Mg (KCI
1 mo~'LJ; P e K (F,1ehhch• 1); MOS - matéria orgãnica do solo (Walkley e Black).
Fonte: IAs n dES et ;;f. (20 12)
~
-
v.)
4 14 lêda Carvalho Mendes e t ai.
2400
0 a 5 cm 5 a 20 cm -- Campo sujo
2000 - Cerrado ralo
_.,_ Cerrado
1600 -- Cerradão
~ 1200 -- Mata de galeria
u
800
400
o -l---'-------'----'------'-----lf---'-----'-----'------L--
O a 5cm 5 a 20 cm
m 800 \
1/)
11)
L)
o 600
l(IJ
o-
~ 400
"ã.
1/)
Q)
a:: 200
0 +---'--- --'-------'-------'--f---'----'-----'------'---
0a 5cm 5 a 20 cm
Q)
200
1/)
(IJ
"O
"in 150
8
::,
O>
100
c6.
50
o
0a5cm 5 a 20 cm
ro 3500
"O
~ 2800
Q)
~
~ 2100
ni
~ 1400 .
-
.
~ ·"'
LL
700 . .. . . . .
o
0a5 cm 5 a 20 cm
600
Q)
1/)
l'0 450
J§
:i
1/)
300
'e
<(
150
o
Ago 98 Jan 99 Ago 99 Jan 00 Ago 98 Jan 99 Ago 99 Jan OO
Época de amostragem t tase
• · 'dase
Figura 7. Carbono da biomassa (mg C kg·1) e atividade de J3-ghcos1 tosª
solo de d
ácida e arilsulfatase (µg p-nitrofenol g· solo h· ) em amostra~ :es (O a 5
1 1
cinco fitofislonomias de Cerrado, coletadas em duas protu nd, ª s seca e

e 5 a 20 cm) nos meses de agosto (Ago) e janeiro (Jan ), ep · oca
do a part1·'
chuvosa, respectivamente.O erro padrão das médias foi calcula
dos valores de quatro repetições.
Fonte: Mondos el ai. (2012).
Tópicus Ci. Solo, J0:399-462, 201 9

Bioanálise de solo: aspectos teóricos e práticos 41 5
também a importância de se definir um protocolo de amostragem que

permita acessar de modo adequado a memória do solo em ambientes
naturais (Goberna et ai. 2006).
Áreas sob vegetação nativa x áreas cultivadas
O quadro 4 apresenta dados de um estudo conduzido no âmbito do

Projeto Solo Vivo (convênio ltaipu Binacional/Embrapa), no experimento
de longa duração de ILP, da Embrapa Agropecuária Oeste (Dourados,
MS). O solo é um Latossolo Vermelho distrófico típico, de textura argilosa.
As glebas encontram-se dispostas num modelo experimental físico em faixas.
O experimento foi iniciado em 1995 e as avaliações realizadas em 2015,
no 24 º ano de condução, com solo coletado na profundidade de O a 1O cm.
Os seis tratamentos avaliados neste experimento, constituem uma oportunidade
única para acessar a memória de um solo em função de diferentes tipos
de manejo. Os tratamentos são: 1. Lavoura em SPC, utilizando-se grades
de discos (pesada) + niveladora, sem o uso de rotação de culturas, com
monocultivo de soja no verão e milho no outono/inverno. 2. Lavoura em SPD,
cultivando-se soja no verão e milho consorciado com Urochloa ruziziensis no
outono/inverno. 3. Integração lavoura-pecuária (ILP-a), fase lavoura: sistema
Quadro 4. Matéria orgânica (MO), pH e atributos biológicos de um LE de

Cerrado, textura argilosa (O a 10 cm), sob diferentes sistemas de cultivo
em Dourados-MS. Dados gerados no âmbito do Projeto Solo Vivo (MP
02.12.12.004) em experimento sob responsabilidade dos Drs. Júlio Salton
e Michely Tomazzi, da Embrapa Agropecuária Oeste
Sistema de Fosfatase
MO pH-H2 0 CBMb '3-Glicosidase Arilsulfatase
cultivoª Ácida
g kg•I mg kg· 1 - µg de p-nitrofenol 9· 1 de solo h· 1 -
SPC 19, 1 a* 5,7a 323 b 419 e 88 b 31 e
SPD 19,5 a 5,4a 370 b 467 e 138 a 75 b
ILP a 21,6 a 5,2a 318 b 739 a 130 a 126 a
ILP b 22.4 a 5,7a 530 a 616 b 147 a 134 a
Pastagem 631 ± 42 675 ± 34 170 ±7 232 ± 27

23,8 ± 2,2 5,9a
permanente
20,7 ± 2,4 5,0 634 ± 53 1011 ± 47 101± 8 107 ± 14
Cerrado
•SPC: sistema convencional, SPD: plantio direto, ILPa: integração lavoura-pecuária, fase lavoura; ILPb:
Integração lavoura-pecuária. fase pastagem, PP· pastagem permanente. • Valores seguidos pela mesma
letra em colunas não diferem estatisticamente pelo Teste Ouncan a 5 %. A pastagom permanente e o
cerrado nativo nã~ roram incluidos na análise estatlstica. °CBM=Carbono da biomassa microbiana, mólodo
fumlgação extraçao com combustão em alta temperatura (Souza et ai.. 2015). Enzimas: Tabatabal ( 1994).
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462. 2019

416 lêda Carvalho Mendes el ai.
rotacionado a cada dois anos, utilizando-se Urochloa brizantha cv. Xaraés

para pastagem e sucessão soja/milho+braquiária para lavoura. 4. Integração
lavoura-pecuária (ILP-b), fase pecuária: sistema rotacionado a cada dois anos,
utilizando-se Uroch/oa brizantha cv. Xaraés para pastagem e sucessão soja/
milho+braquiária para lavoura . 5. Pastagem Permanente e 6. Cerrado nativo.
Vinte e quatro anos após o início do experimento, os teores de COS, na
profundidade de O a 1O cm, não diferiram entre as áreas com cultivas de
grãos e o cerrado nativo. Os tratamentos sob cultivo de soja (SPC, SPD e
ILPa) apresentaram reduções significativas nos teores de CBM em relação
à vegetação nativa, fato amplamente relatado na literatura e associado,
principalmente, ao rompimento do equilíbrio do solo quando da remoção dessa
vegetação, com consequente preparo do solo para cultivo (Matsuoka et ai. ,
2003, Mendes et ai., 2003; Kaschuk et ai., 2009).
Por influenciar não só a produção (quantidade) mas também a qualidade
dos resíduos vegetais que são retomados ao solo, a diversidade fiorística das
áreas nativas também deixa impressões digitais (ou assinaturas biológicas)
no funcionamento bioquímico do solo, conforme verificado nos níveis de
atividade das três enzimas avaliadas (Quadro 4 ). A comparação da área
de cerrado com os tratamentos sob SPD e ILP (fases lavoura e pastagem)
mostra reduções nos níveis de atividade da fosfatase ácida e aumentos nos
níveis de ~-glicosidase, nas áreas sob SPD e ILP. As reduções na atividade
da fosfatase ácida decorrem do efeito inibidor dos adubos fosfatados utilizados
nas áreas cultivadas sobre a atividade dessa enzima (Mendes et ai., 2003;
Carneiro et ai., 2004; Lopes et ai. , 2013). Por outro lado, os aumentos na
~-glicosidase nas áreas cultivadas (apesar dos menores valores de CBM)
denotam uma peculiaridade do funcionamento biológico dos solos de Cerrado
(Mendes et ai. , 2003, 2012; Lopes et ai. , 2013) que, se não forem bem
compreendidas, podem levar a interpretações errôneas dos indicadores
biológicos. Conforme verificado em estudos anteriores (Mendes et ai., 2003;
Peixoto et ai., 201 O; Lopes et ai. , 2013), embora a área nativa apresente
teores de COS semelhantes aos das áreas cultivadas, os níveis de atividades
de í3-glicosidase são consistentemente menores nas áreas nativas. Esta
observação , que até já foi considerada por autores internacionais uma
anomalia (Stott et ai. , 201 O), apresenta uma estreita relação com a quantidade
e qualidade dos resíduos vegetais aportados ao solo, que são mais complexos
nas áreas nativas de Cerrado do que nas áreas agrícolas (Figura 8). Como a
í3-glicosidase atua na etapa final de decomposição da celulose (convertendo
a celobiose em moléculas de glicose), sua atividade é menor nas áreas
nativas, onde os resíduos vegetais que retornam ao solo são mais complexos
do que nas áreas cultivadas.
Tó picos C i. Solo, 10:399- 1162, lO J 9

Áreas nativas > complexidade Áreas cultivadas < complexidade

! Atividade ~-glicosidase l Atividade ~-glicosidase
Figura 8. A maior complexidade dos resíduos vegetais nas áreas nativas de
cerrado resulta em menores níveis de atividade da enzima J3-glicosidase.
Em contrapartida, nas áreas cultivadas, a baixa complexidade desse resíduo
induz a atividade dessa enzima.
Fatores relacionadas à acidez do solo nas áreas cultivadas e nativas

também poderiam resultar na menor atividade de ~-glicosidase nas áreas
nativas. Entretanto, conforme verifica-se na quadro 4, apesar das diferenças
no pH do tratamento sob SPC (5,7) e Cerrado (5,0), os níveis de ~-glicosidase
foram ligeiramente superiores no Cerrado. Da mesma forma, embora os valores
de pH das áreas cultivadas fossem semelhantes, os níveis de ~-glicosidase
aumentaram significativamente nas áreas sob SPD e ILP, não refletindo o
efeito da acidez do solo e sim do maior aporte de resíduos vegetais.
Uma vez que cada sistema de cultivo imprime sua assinatura biológica,
sua impressão digital no solo, no caso específico da atividade da arilsulfatase,
deve ser ressaltado que a comparação solo sob vegetação nativa x áreas
cultivadas depende do sistema de manejo utilizado. No SPC, a atividade da
arilsulfatase foi 3,5 vezes menor que na área sob vegetação nativa. Entretanto,
à medida que a qualidade dos sistemas de manejo foi melhorando, por meio
da ILP, a atividade dessa enzima também aumentou. No tratamento com
pastagem permanente, o nível de atividade da arilsulfatase foi o dobro do
valor obtido na área de cerrado nativo.
Áreas cultivadas sob diferentes sistemas de manejo
Outros exemplos de como os solos podem guardar em sua memória os

efeitos do sistema de manejo referem-se ao funcionamento biológico do solo
em áreas cultivadas com grãos (soja e milho) sob SPC, SPD, sistemas ILP,
com monocultivo e com rotação de culturas.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

4 18 lêda Carvalho Mendes el ai.
Do ponto de vista de microbiologia do solo, a comparação entre áreas

agrícolas sob SPC (com revolvimento do solo) e sob SPD é uma das mais
emblemáticas e mais estudadas (Mendes, 201 6; Zuber e Villamil, 2016). Em
áreas sob SPC e SPD, a ecologia do ambiente solo-planta é bem distinta, pois
envolve a destruição frequente e a preservaç5o das relações construídas no
solo com o tempo de cultivo nesses sistemas. Isso se deve, principalmente,
às diferenças no grau e intensidade de revolvimento do solo, no manejo
da palha e da diversidade biológica (rotação de culturas) desses sistemas.
No SPD, a camada arável deixa de existir dando origem a uma camada
superficial enriquecida com resíduos. Essa constatação, respaldada pela
literatura mundial (Zuber e Villamil , 2016) além de mostrar que o sistema
de manejo deixa sua impressão digital no solo, novamente remete ao fato
de que o solo é capaz de guardar em sua "memória" o tipo de manejo ao
qual ele é submetido (Figura 4 ).
No exemplo apresentado no quadro 4, a impressão digital deixada no solo
pelo SPD refletiu-se na atividade das enzimas ~-glicosidase e arilsulfatase,
cujos níveis de atividade foram maiores nas áreas sob SPD, apesar dos
teores semelhantes de MO observados nos tratamentos SPD e SPC. Ainda
no quadro 4 também pode ser observada a assinatura biológica deixada
no solo em função da integração de gramíneas de raízes profundas nos
sistemas de cultivo de grãos sob SPD do Cerrado. Os tratamentos sob ILP
(fases lavoura e pecuária) apresentaram maiores atividades da fosfatase
ácida e da arilsulfatase em relação aos tratamentos sob SPD e SPC.
Os benefícios incrementais advindos da presença da braquiária nos sistemas
agrícolas decorrem, principalmente, do aumento da entrada de resíduos
vegetais e exudatos radiculares e da proteção do solo durante a estação
seca, favorecendo um ambiente edáfico biologicamente mais ativo.
A arilsulfatase foi o bioindicador mais sensível entre os 4 avaliados
neste estudo. Seus níveis de atividade aumentaram na seguinte ordem:
SPC < SPD < ILPa = ILPb < PP. Nas áreas sob cultivo de grãos, as
diferenças entre os tratamentos com menor (SPC) e maior (ILPa e ILPb)
atividade foram de 4,3 vezes. Os aumentos na arilsulfatase ocorreram
independentemente dos teores de CBM e COS. Esse desacoplamento da
atividade da arilsulfatase em relação ao CBM é um indício de que, ao longo
dos 24 anos de condução desse experimento, houve nos tratamentos sob
SPD, ILPa e ILPb condições que favoreceram o predomínio de atividade
abiôntica dessa enzima no solo (atividade não associada à porção viva
da biomassa microbiana). Tendo em vista que a atividade da arilsulfatase
aumentou à medida que aumentou a inserção de gramíneas do gênero
Urochloa nos sistemas agrlcolas avaliados, outra hipótese é a de que
Tópicos Ci. Solo, 10:399-'1 62. 20 19

Bioanálise de solo: aspectos teóricos e práticos 4 J9
esse aumento também possa estar relacionado à atividade enzimática

oriunda de tecido vegetal. De qualquer forma , foi evidente a habilidade da
arilsulfatase para identificar as alterações no funcionamento biológico do
solo (foi o bioindicador mais sensível), o que ressalta a importância dos
estudos de seleção dos bioindicadores para acessar adequadamente a
memória do solo, em função dos sistema de manejo.
Áreas sob cultivo orgânico e convencional de

hortaliças
As crescentes preocupações em relação à proteção do meio ambiente e

à contaminação de alimentos por agrotóxicos levaram a uma expansão do
mercado mundial de produtos orgânicos. Como a agricultura orgânica proíbe
o uso de pesticidas e fertilizantes sintéticos, contando com práticas como
controle biológico de pragas, rotação de culturas e o uso de adubos verdes
e de origem animal, os solos sob sistemas de agricultura orgânica possuem
uma assinatura biológica distinta dos solos sob cultivo convencional, reflexo
de sua maior dependência do componente biológico do que os sistemas
agrícolas convencionais (Scow et ai., 1994).
Nos quadros 5 e 6, são apresentados dados de um estudo realizado
em maio de 2002 (Bertuccini, 2003) na Colônia Agrícola Lamarão (DF), em
uma propriedade rural com cultivo convencional e uma outra com diferentes
tempos de adoção do cultivo orgânico (3, 6 e 12 anos). As duas propriedades
eram produtoras de olerícolas.
As propriedades químicas dos solos, na profundidade de O a 1O cm, de
áreas sob cultivo de olerícolas (Quadro 5) são bem diferentes das áreas
sob cultivos anuais (Quadro 2) e refletem as particularidades inerentes a
esses sistemas de produção (uso intensivo de insumos, encanteiramemto,
etc.). Merecem destaque os elevados teores de MOS (Walkley e Black) nas
três áreas sob cultivo orgânico, consequência do uso intensivo de adubos
orgânicos (nesse caso específico, cama de galinha}. Em relação ao cultivo
convencional, o sistema de cultivo orgânico apresentou aumentos significativos
no CBM e na atividade enzimática, principalmente nos níveis de arilsulfatase.
Na área sob cultivo orgânico há 12 anos, houve um aumento de 7,6 vezes
na atividade da arilsulfatase em relação à área sob cultivo convencional
(a título de comparação, nessas duas áreas o aumento no teor de MOS foi
de 3,5 vezes}, novamente evidenciando a capacidade do solo de guardar
em sua memória o efeito do sistema de manejo.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 20 19

420 lêdn Carvalho Mendes el ai.
C)uadro 5. Propriedades químicas de Latossolos Vermelhos de cerrado (O a

1O cm), cult:vados com olerícolas, sob sistemas convencional e orgânico
(3, G 1?. •12 anos ele cultivo). Os resultados são a média de três repetições e
foram detcmninados a partir de uma amostragem realizada em maio de 2002
Sistema pH (H2O) H+AI Ca 2·+Mg:1• p K MOS
- - cmolc kg- 1 - - - mg kg· 1 - g.kg1
Orgânico 3 anos 7,2 1.46 15,2 62 993 13,62
Orgânico 6 anos 6,8 2,50 15,2 65 1068 11 ,38
Orgânico 12 anos 7,0 1,77 22 ,9 65 953 11 ,55
Convencional 6, 1 5,80 9,4 222 333 3,28

ºH+AI (acetato de cálcio a pH 7,0); Ca+Mg (KCI 1 mol/L); P e K (Mehlich-1 ); MOS - matéria orgânica do
solo (Walkley e Black).
Quadro 6. Atributos biológicos de latossolos {LE) de Cerrado, textura argilosa

{O a 10 cm), cultivados com olerícolas, sob sistemas convencional e
orgânico (3, 6 e 12 anos de cultivo). Os resultados são a média de três
repetições e foram determinados a partir de uma amostragem realizada
em maio de 2002
Sistema CBM ~-glicosidase2 Fosfatase Ácida 2 Arilsulfatase

mg kg·1 µg de p-nitrofenol g·1 de solo h·1
Orgânico 3 anos 259 b 148 a 634 a 170 c
Orgânico 6 anos 380 b 141 a 601 a 289 b
Orgânico 12 anos 587 a 118 b 570 a 442 a
Convencional 205 e 81 e 480 b 58 d
•Médias em colunas seguidas por letras diferentes foram estatisticamente diferentes pelo Teste de Wilcoxon
(P <0,05). ºCBM=Carbono da biomassa microbiana, método fumigação incubação (Jenkinson e Powlson,
1976). Enzimas: Tabatabal (1994).
SOLOS BIOLOGICAMENTE ATIVOS E

PRODUTIVIDADE DAS CULTURAS
Conforme mencionado no item 2, solos biologicamente mais ativos também

são mais produtivos. Um exemplo que ilustra bem essa afirmação é o do
experimento de rotação de culturas na soja (RCS), conduzido desde 2008
pela Fundação MT, na estação experimental Cachoeira (ltiquira, MT). Nesse
experimento, são avaliados oito sistemas de cultives/produção incluindo 0
monoculLivo, sucessão e rotação de culturas. Na figura 9, é possível visualizar
Tópicos Ci. Solo, 10:399-'162 , 20 19

Bfonni'.ílise de solo: aspectos leóricos e prálicos 421
Tratamento 4
Soja/milheto -
Tratamento 1 Tratamento 2 Tratamento 3 soja/crotafária •
Soja/pousio (SPD) Soja/mllheto (SPD) Soja/braquiárfa (SPD) mllho+braquiária (SPD)
,.
Tratamento 6
Tratamento 5 Soja/crotalária -
Soja/crotalária - soja/milho+braquiária - Tratamento 7 Tratamento 8
milho+braquiária (SPD) braquiária (SPD) Soja/milho (SPD) Soja/pousio (SPC)
Figura 9. Aspecto visual da cobertura do solo nos tratamentos do experimento

de rotação de culturas na soja, em ltiquira - MT (SPD - Sistema de plantio
direto; SPC - Sistema de preparo convencional).
Fonte: fotografias da Fundação MT (safra 2015/2016).
as diferenças entre os tratamentos, com base na cobertura do solo pelos

resíduos vegetais, no oitavo cultivo de soja.
Até a safra 2013/2014, as diferenças nas produtividades da soja entre
os vários tratamentos não foram muito acentuadas. A produtividade média
do pior tratamento, em termos de manejo (monocultivo de soja sob SPC),
foi de 61 sacas por hectare (se ha-1 ) e não diferiu significativamente dos
demais tratamentos (Mendes et ai., 2017). No entanto, no sétimo cultivo
(2014/2015), com o uso de uma cultivar superprecoce (TMG 7262 RR cujo
ciclo foi de 98 dias), a ocorrência de um veranico em janeiro de 2015
possibilitou evidenciar, pela primeira vez, o inicio do declínio dos tratamentos
com monocultivo de soja. A figura 1O ilustra o aspecto geral da soja no
tratamento 1 (soja/pousio) e no tratamento 3, em que a cultura é inserida
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 201 9

led.:i Cm·valho Mendes et ai.
T1 - Soja/pousio: 29 sc/ha T 3 - Soja/braquiária: 59 sc/ha
.,,
Figura 10. Aspecto visual do desenvolvimento da soja (cv. TMG 7262 RR) no
veranico da safra 2014/2015, após sete safras consecutivas de monocultivo
(a) e em sucessão com braquiária (b) sob SPD, em ltiquira - MT.
Fonte: fotografias da Fundação MT.
num esquema de sucessão com a braquiária ( U. ruziziensis), durante o

veranico de janeiro de 2015. No tratamento com soja/pousio, a produtividade
de grãos foi de 29 se ha-1 , enquanto que no tratamento soja/braquiária a
1
produtividade de grãos foi de 59 se ha-1. ou seja, diferença de 30 se ha-
entre os dois tratamentos. Entretanto, apesar da diferença significativa na
produtividade de grãos, as características químicas dos solos (O a 1O cm)
desses tratamentos foram semelhantes (Quadro 7). A única exceção foi a
MOS, cujo teor no tratamento com braquiária foi 1,5 vezes maior que no
tratamento soja/pousio, ou seja, 50 % a mais devido à presença dessa planta
de cobertura. A semelhança entre as características químicas do solo nos dois
tratamentos mostra a insuficiência do conceito mineralista (baseado apenas
nos teores absolutos dos nutrientes no solo) para explicar resultados como
esses (Nicolodi et ai., 2008). Áreas com teores semelhantes de nutrientes,
Quadro 7. Propriedades químicas do solo, na camada de O a 10 cm, n~s

tratamentos com soja/pousio e soja/braquiária do experimento de rotaçao
de culturas na soja, em ltiquira - MT (safra 2015/2016)
Tratamento MOS pH (H 2O) Al3' H+AI Ca2' Mg2 ' P ~

-- ------ - ~-..:--!a___:_____ ____:__.:...::._ ____:_~---rn-g-:-
drn·J
g kg·1 -- cmolc dm•:i
131
Soja/pousio 28,2 6,3 0,0 3,0 3,8 2,2 ·15
_Soja/braquiária 42,3 6.4

_:__ __.:__ _________ 0,0__
~
2,5
.:...__~4,4_ _ 3,1
_:___ _ 16 ~
:-:-:-c , "'~0
MOS - ma téria orgâ nica do solo (Walkiey o Black): l·hAI (.:icotnlo elo cc'llclo o pH 7.0). ·
AI (KCI 1 molL·' ); P o K (Mehllch-1)
Tó picos Ci Solo, 10.399-462, 20 1<)

Bioanálise de solo: nspeclos teóricos e prá ticos 423
mas com produtividades de grãos distintas, evidenciam a importância do

componente biológico do solo.
No quadro 8, são apresentados, para os dois tratamentos mencionados
anteriormente (soja/pousio e soja/braquiária, ambos em SPD), os valores
de CBM e de atividade das enzimas ~-glicosidase, fosfatase ácida e
arilsulfatase determinados na safra 2015/2016. As amostras de solo (O a
1O cm) foram coletadas na fase de florescimento da soja (dezembro de
2015). Em relação ao tratamento com monocultivo de soja em SPD, o
tratamento soja/braquiária apresentou 3,0 vezes mais CBM e 4,0, 8,0 e
1,7 vezes mais atividades de ~-glicosidase, arilsulfatase e fosfatase ácida,
respectivamente .
Conforme também verificado no exemplo de Rio Verde, esses resultados
mostram que, embora as duas áreas apresentassem características químicas
semelhantes, o componente biológico era distinto. Além dos aspectos
relacionados à memória do solo (nesse caso, áreas com monocultivo x
áreas com sucessão de culturas), verificou-se que o solo biologicamente
mais ativo, por meio da inserção da braquiária no sistema de produção, foi
também o mais produtivo. No caso em questão, a estabilidade produtiva
do sistema de sucessão de culturas foi mantida pelo aporte de palhada
proveniente do uso da braquiária e seus benefícios ao longo do tempo,
enquanto que, no tratamento sob monocultivo, a ausência de palhada na
superfície culminou em visível perda de vigor da soja. Esses dados também
demostram que o solo sob braquiária foi mais tamponante, estável e resiliente,
ou seja, suportou melhor uma situação de estresse quando comparado ao
solo com o monocultivo.
Quadro 8. Biomassa e atividade enzimática do solo na camada de O a 1O cm nos

tratamentos com soja/pousio e soja/braquiária sob SPD do experimento
de rotação de culturas na soja, em ltiquira - MT (safra 2015/2016)
Atributos microbiológicos 1 Soja/pousio Soja/braquiária Diferença
CBM 131 410 3,0 vezes
~-Glicosidase 64 233 4 ,0 vezes
Arilsulfatase 28 223 8,0 vezes
Fosfatase ácida 589 1005 1,7 vezes

' CBM=Carbono da biomassa microbiana. método íumigação extração com combustão em alta temperatura
I
(Souza et ai. , 2015), valores expressos em mg C kg de solo. Alívidade de ~-glícosld~se, íosíatase acida
e arilsulfatase (Tabatabai, 1994 ), valores expressos em µg de p-nltrofenol g de solo
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

r.orn,ich ,í mele q1u 0:.-:isn experimento íol Iniciado na safra 2008/2009,
,l IJh ,; 111, di:-.l' do sulo I nr-tllzmh:1 e 111 2015 evidenciou a sensibilidade dos
bio11hlic;idnrn:, C'llM , ;1rlbllí[llnse e B~glir,o!;;idasA, para detectar as mudanças
q t11. 1 oc-orrot n1" no sc;II) c rn funç.-io dos dois sistemas de manejo, com
diit IL)llÇíl S 111 , 11 1 1n:11s ;1conluadas que as observadas nos teores de MOS
(diluro1H;.J de 1,!) vo:~ unlrc os tratamentos sojí:1/pousio e soja/braquiária,
, 11 nbo::; c m Sl-1D). L.: :, ~L~S rosullados confirmam larnbém que, na escalada
cl:1 melhoria cl8 um ~olo, O$ alributos microbiológ icos são os primeiros a
serem impactados (Figura 11 ). Maior aporte de resíduos vegetais resulta,
inicialmente, em mais atividade biológica e, com o passar do tempo, mais
MOS, mais ciclagem de nutrientes, maior estruturação e agregação do solo,
resultando em maior retenção de água. Provavelmente, após oito safras
consecutivas, as melhorias na estruturação do solo proporcionadas pelo cultivo
de braquiária, favoreceram a maior retenção de água, diminuindo os severos
efeitos causados pelo veranico na safra 2014/2015. Esses fatores resultam
em melhores desempenhos em termos de produtividade (principalmente em
condições de estresses abióticos) e em maior eficiência no uso de insumos,
resultando em maiores lucratividades.
Além das práticas de manejo relacionadas ao revolvimento ou não do
solo, uso de monocultivo/rotação/sucessão de culturas, a utilização ou não
de adubos quimices também suscita algumas reflexões importantes sobre
as relações entre a saúde do solo e o rendimento das plantas.
• Produtividade
• Eficiência
• Lucro
Figura 11 . Em função do aumento no aporte de reslduos vegetais ao solo,

o aumento na atividade biológica ó o primeiro degrau na escalada da
melhoria do um solo.
Fonte: adaptado do liatfleld (2017).
Bioanálise de solo: aspectos teóricos e práticos 425
No quadro 9, adaptado de Lopes et ai. (2013), são apresentados os

valores dos coeficientes de correlação de Pearson (R) entre atributos
biológicos e químicos (P-Mehlich e COS) do solo com o rendimento
acumulado de grãos (RAG). Esses resultados foram obtidos a partir de
três experimentos de longa duração conduzidos na Embrapa Cerrados,
onde são testadas várias doses e modos de aplicação de fósforo, utilizando
o fertilizante superfosfato triplo, como fonte desse elemento. Na primeira
coluna do quadro 9, verifica-se que, entre os atributos biológicos e químicos
avaliados, o COS foi o que mais fortemente (r=0,92) se correlacionou
com o RAG , mostrando de forma bem clara porque a matéria orgânica é
considerada o principal componente de fertilidade dos solos de cerrado.
Não obstante essa informação, um ponto importante para reflexão, que
emerge dos dados apresentados na primeira coluna, é que o RAG se
correlacionou de forma similar com os atributos biológicos (0,76 a 0,84) e com
o P-Mehlich (O, 72). Embora a grande dependência das plantas cultivadas
nos solos tropicais com relação ao suprimento de P não seja nenhuma
novidade, esses dados acrescentam a informação de que a relação da
produtividade com os atributos biológicos, ocorre num patamar semelhante
ao do P-Mehlich. Os coeficientes de correlação entre o P-Mehlich e os
bioindicadores variaram de 0,46 a 0,65 e foram inferiores aos obtidos para
as correlações dos bioindicadores com o RAG (0,76 a 0,84) e com o COS
(0,74 a 0,87). Num primeiro momento, a análise desses coeficientes poderia
sugerir uma fraca correlação entre a biologia do solo e o uso de adubos
químicos. Entretanto, o que esses dados mostram é que a influência do
P nos atributos biológicos ocorre de maneira indireta, pois, ao promover a
Quadro 9. Coeficientes Pearson de correlação entre atributos químicos e

biológicos do solo com o rendimento acumulado de grãos {RAG), a matéria
orgânica e o teor de P-Mehlich em três experimentos de longa duração
na Embrapa Cerrados
Atributo do solo RAG cos P-Mehlich

%
cos 0,92
P- Mehlich 0,72 0,63
CBM 0,76 0,74 0,46
P-Glucosidase 0,84 0,85 0,59
Fosfalase Ácida 0,74 0,79 0,55
Arilsulfalase 0,82 0,87 0,65

Fonte: adaptado de Lopes el ai. (2013).
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

426 lêda Cmvêllho Me ndes el ai.
produção de grãos, o P também favorece o aporte de resíduos vegetais

(parle aérea e raízes). O maior aporte de resíduos orgânicos, em função da
adubação fosfatada, promove maior atividade biológica que, com o passar
do tempo, pode favorecer aumentos nos teores de MOS, dando início ao
processo de escalada da melhoria do solo (Figura 11 ).
Embora os dados do quadro 9 sejam relacionados ao P, o mesmo
raciocínio também pode ser aplicado a outros elementos químicos (N, Ca, K,
etc.), cuja deficiência resulta não só em reduções no rendimento de grãos,
mas também no aporte de resíduos vegetais, o que, com o tempo, acaba
influenciando o funcionamento biológico do agroecossistema (Geisseler e
Scow, 2014).
Talvez o fato mais interessante que emerge de resultados como
esses é que, ao adubar quimicamente as plantas, estamos na realidade
"adubando" as comunidades microbianas do solo, com carbono, o que
nos remete novamente à constatação de que solos biologicamente ativos
são mais produtivos. Embora o solo seja um importante reservatório de
carbono orgânico (Bossio e Scow, 1995), a falta de carbono prontamente
disponível é o fator limitante mais comum para o crescimento microbiano
(Demoling et ai., 2007).
Os exemplos da Fundação MT (rotação de culturas) e dos experimentos
de longa duração com P na Embrapa Cerrados deixam claro a importância
das práticas de manejo que resultam no maior aporte de resíduos vegetais
nos agroecossistemas (maior adição de carbono), para a promoção da
saúde dos solos tropicais, e na estreita relação dos fatores físicos, químicos
e biológicos.
Apesar de esses exemplos evidenciarem a importância da saúde do solo
para a produtividade das plantas, é importante ressaltar que a produtivade
biológica é apenas um dos aspectos da saúde do solo. Conforme mencionado
no item 2, a saúde do solo vai muito além da produção de grãos, carne,
madeira, agroenergia, fibras. Por essa razão, principalmente no caso das
atividades enzimáticas, a ênfase dos estudos não é sua utilização como
indicadores de produtividade das culturas, e sim para antecipar os efeitos
negativos ou positivos dos diferentes manejas do solo (Dick e Burns, 2011 ).
A produtividade anual das culturas pode ser influenciada por vários
fatores que não são necessariamente relacionados à saúde do solo
(condições climáticas adversas, genótipo da planta, ocorrência de pragas
e doenças). Por isso, muitas vezes, ausências de correlações entre os
bioindicadores e a produtividade das plantas também são reportadas
na literatura (Verstraete e Voets, 1977; Dick et ai., 1988; Hungria et ai.,
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

Bioanálise de solo: aspectos teóricos e prá ticos 427
2009). Por outro lado, em locais com amplos gradientes de rendimento

acumulado de grãos (Lopes et ai., 201 3, 2018) e de carbono orgânico no
solo (Lopes et ai., 2013, 2018; Lupwayi et ai. 2015), relações significativas
entre o aumento da atividade enzimática do solo e a produtividade da soja
são observadas mais facilmente.
Para reforçar o fato de que a saúde do solo envolve aspectos que
transcendem a questão de produtividade das culturas, o quadro 1O apresenta
outra vantagem da manutenção de solos saudáveis e biologicamente ativos.
Este estudo (Portilho et ai., 2015) foi realizado em condições controladas,
em laboratório, com solo coletado na profundidade de O a 1O cm , no
experimento de longa duração de ILP, da Embrapa Agropecuária Oeste.
O objetivo foi avaliar a persistência dos inseticidas bifentrina e permetrina.
Verificou-se que, nos tratamentos com maior atividade enzimática (i.e., maior
atividade biológica), houve uma redução significativa nos valores de meia
vida (TD 50 ) dos dois inseticidas avaliados. Dessa forma, fica evidenciada
uma outra grande vantagem da manutenção de solos biologicamente mais
ativos (como os solos sob ILP) e que normalmente passa desapercebida:
a capacidade de esses solos reduzirem o período de permanência de
agentes poluentes no meio-ambiente. Dados como esses são inclusive a
base para várias pesquisas em andamento, visando ao desenvolvimento
de técnicas de remediação in situ, de poluentes de solo, com enzimas
estabilizadas em fases sólidas (Gianfreda e Bollag, 2002).
Quadro 1 O. Atividade das enzimas J3-glucosidase e fosfatase ácida

(média ± erro padrão), na profundidade de O a 1 O cm e meia-vida no
solo (TD50 ) de dois inseticidas, sob diferentes sistemas de manejo em
Dourados (MS)
Sistema de Fosfatase
í3-Glucosidase Bifentrina Permetrina
Manejo Ácida
- µg p-nitrofenol 9·1 solo h·1 - - - TD 50 (dias) - -
ILP-a* 356±4,1 1206 ± 6,8 14 9
ILP-p 282 ± 15,3 649 ± 4, 1 25 21
SPD 188 ± 2,8 612±13,6 25 22
SPC 99 ± 7,8 291 ± 14,5 44 47

• ILPa: Integração lavoura-pecuária fase lavoura; ILP b: !nlegraçã~ lavoura pec~ária fase pastagem;
SPD= plantio direto SPC=planlio convencional. O expernnento foi realizado utlhzando solos coletados na
profundidade de o a 1o cm e Incubados em microcosmos, a 28 ºC, com umidade a 75 % da capacidade
de campo, por um perlodo de 51 dias.
Fonto: adaptado do Portilho el ai. (2015)' ,
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 20 19

428 lêc.la Carvalho Me ndes e l ai.
BI OANÁL!SE DE SOLO: O QUE ESTAVA

FALTANDO
Um dos grandes desafios que precisava ser superado para que o uso
de bioindicadores ultmpassasse os limites dos ambientes acadêmicos e dos
laboratórios de µesquisa era a dificuldade para interpretação dos valores
individuais desses parâmetros. Ou seja, ainda não haviam sido definidos
valores que pudessem separar solos com diferentes condições de qualidade
e sustentabilidade (Arshad e Martin, 2002, Tótola e Chaer, 2002).
Diferentemente do que ocorre com os indicadores químicos de fertilidade,
cujos níveis (baixo, médio, adequado e alto) já estão bem definidos para cada
elemento e tipo de solo (sempre levando em consideração características
como: textura, teor de MOS, etc.), é difícil medir e interpretar bioindicadores,
independentemente de um controle ou referencial de comparação.
Nos estudos de microbiologia, existem, tradicionalmente, dois enfoques
para o estabelecimento de áreas de referência: 1) condição de solo nativo
e 2) condições que maximizam a produção e conservam o meio ambiente
(Doran e Parkin, 1994; Gil-Sotres et ai., 2005). Pode-se ainda adotar como
referência critérios de variação temporal, quando ocorre o acompanhamento
de uma mesma área ao longo do tempo. Nesse caso, os valores determinados
para os bioindicadores podem ser monitorados para se avaliar tendências
ao longo do tempo. Na realidade, tanto as avaliações comparativas usando
as áreas de referências ("comparative assessment") como as avaliações
temporais ("dynamic assessment") são complementares, pois englobam
diferentes escalas de avaliação. Destes critérios de referência, no Brasil, o
uso de áreas nativas, com mínimos impactos antropogênicos, tem prevalecido
principalmente nos trabalhos conduzidos no biorna Cerrado.
Visando auxiliar na interpretação individual dos bioindicadores, elaboramos
em 2013 uma proposta baseada na utilização dos princípios dos ensaios de
calibração de nutrientes (Lopes et ai., 2013). Como se sabe, nos estudos
de fertilidade química do solo, os níveis de suficiência dos nutrientes são
determinados utilizando métodos de calibração, em que os teores dos
nutrientes fornecidos pelo solo ou pelos fertilizantes são relacionados com
algum indicador da planta, como a produção de grãos. A partir dessas relações,
determina-se o nível crítico (NC) para cada nutriente, que é definido como
sendo a concentração do nutriente no tecido vegetal ou no solo, acima do
qual pouco ou nenhum aumento na produção é esperado (Escano et ai.,
1981 ). Nos ensaios de calibração visando ao estabelecimento dos NCs, são
conduzidos experimentos do tipo curva de resposta em que os diferentes
Tópicos Ci. Solo, 10:399-lJ 62, 2019

teores de nutrientes no solo são ajustados em função das produtividades

das culturas através de modelos matemáticos como Mitscherlich, quadrático,
exponencial, etc. Em muitos casos, o NC corresponde à concentração do
nutriente, referente a 80 % ou 90 % da produtividade de máxima eficiência
econômica (Maia et ai., 2001; Cantarutti et ai. , 2007).
A estratégia de interpretação de atributos microbiológicos (Lopes et ai.
2013) foi desenvolvida em três experimentos de longa duração, conduzidos
num Latossolo Vermelho de textura argilosa, na Embrapa Cerrados (Figura 12).
Nesses experimentos, foram selecionados 24 tratamentos, em que diferentes
doses e formas de aplicação de superfosfato triplo possibilitaram a criação
de um gradiente de fósforo extraível, o qual gerou um gradiente de diferentes
rendimentos acumulados de grãos de soja e milho e, consequentemente,
de MOS (equivalente a carbono orgânico do solo, COS). A proposta foi
baseada nas relações dos atributos microbiológicos com o rendimento relativo
acumulado (RRA) de grãos de soja e milho e com os teores de COS. Devido
ao amplo gradiente de COS e RRA, todos os atributos microbiológicos foram
correlacionados positivamente com estes parâmetros, o que possibilitou,
• \ 1 1
Figura 12. Experimento de longa duração conduzido na Embrapa Cerrados, sob

responsabilidade do Dr. Djalma M.G. Sousa, onde, através da presença/
ausência de adubação fosfatada, foi posslvel Induzir a ocorrência de
parcelas com alta e baixa qualidade de solo. Nessa condição, foram
desenvolvidas as primeiras tabelas de Interpretação dos biolndlcadores.
Tópicos CI. Solo, 10:399-462, 2019

43() led ~, C"rvi1lho Mendes et a i.
por meio de análises de regressão, a delimitação de classes de suficiência

para cada um , em função do RRA e do COS, de acordo com os seguintes
critérios: ~40 %: baixo, 4 1 a 80 %: moderado e >80 % adequado.
O uso do RRA de grãos dos três experimentos de longa duração foi
fundamental para a elaboração dessas tabelas. Diferentemente do rendimento
anual dos cultivas, o rendimento acumulado diminui a influência de fatores
não relacionados à qualidade de solo (adversidades climáticas, genótipos de
plantas e ocorrência de pragas e doenças) e reflete com mais precisão todas
as mudanças que ocorreram no solo ao longo do período de condução dos
experimentos. Além de evidenciar os riscos da utilização de dados anuais de
produtividade como indicadores de qualidade de solo, esses dados também
reforçam a importância estratégica de experimentos de campo de longa
duração. Como o solo guarda em sua "memória" o histórico dos sistemas
de manejo, o estudo da sustentabilidade de sistemas agrícolas requer vários
anos de experimentação. Somente em experimentos de longa duração é
possível estabelecer os efeitos positivos e negativos de diferentes sistemas
de manejo na qualidade do solo.
A estratégia proposta por Lopes et ai. (2013), para a interpretação dos
valores dos atributos microbiológicos em Latossolos argilosos, baseada nos
princípios da calibração de nutrientes, não teve a pretensão de esgotar esse
assunto, mas, sim, de ser um ponto de partida, em que a identificação de
uma situação observada em condições de campo possibilitou a construção de
todo um procedimento de calibração relacionando os atributos microbiológicos
à produtividade das culturas e aos teores de COS. Dessa forma, em 2018,
publicamos a segunda versão dessas tabelas (Lopes et ai., 2018), utilizando
dados coletados em um período de três anos e separando áreas sob SPD
e SPC (Quadros 11 e 12). As relações entre o COS e o RRA de grãos de
soja e milho e do COS com os atributos biológicos que permitiram a geração
dessas tabelas são apresentadas nas figuras 13 e 14, respectivamente.
Esse processo de revisão contínuo é importante e também ocorre com as
tabelas de fertilidade de solos. Para se ter uma ideia 1 no Rio Grande do Sul
(RS), as primeiras tabelas de recomendação de nutrientes foram elaboradas
em 1967, e até 2004 já haviam sido revisadas e aperfeiçoadas dez vezes
(Nicolodi et ai. , 2004).
Para os Latossolos argilosos de Cerrado sob cultivos anuais, já
dispomos de três tabelas de interpretação dos bioindicadores (Lopes et ai.,
2018; Mendes et ai., 2019). As classes de interpretação apresentadas
nos quadros 11 e 12 foram desenvolvidas para serem utilizadas quando
as amostras de solo são col etadas no perlodo chuvoso. As classes

apresentadas no quadro 11 são específicas para cultivas anuais sob SPD

e as do quadro 12 para solos sob SPC (Quadro 12).
As classes de interpretação apresentadas nos quadros 11 e 12 foram
desenvolvidas com amostras de solo coletadas na fase de florescimento
das culturas (na metade no período chuvoso), mantidas na umidade natural
do solo e rapidamente transportadas e processadas em laboratório. Porém,
essa época coincide com um período de elevada demanda de trabalhos na
lavoura e com a cultura estabelecida em máximo desenvolvimento, o que,
na prática, dificultaria a coleta e o envio dessas amostras para o laboratório
(Mendes et ai., 2015). Para que o produtor pudesse unificar as amostragens
para microbiologia e fertilidade e para que os laboratórios comerciais de
análises de solo pudessem unificar os processos de preparação das amostras
Quadro 11. Classes de interpretação de bioindicadores para Latossolos Vermelhos

argilosos de cerrado, sob cultivos anuais em plantio direto, na camada de
O a 10 cm. Específica para amostras de solo coletadas no período chuvoso
Classe de interpretação
Bioindicador1
Baixo Moderado Adequado
CBM ~ 245 246-440 >440
~-Glicosidase ~ 90 91-225 >225
Sulfatase ~25 26-145 >145
Fosfatase Ácida ~ 700 701-1260 >1260
1Valores de CBM expressos em mg de Ckg·1 de solo; valores de atividade de ~-glicosidase, fosfalase ácida
e arilsulfalase expressos em µg de p-nitrofenol g·• de solo h·'.
Fonte: Lopes et ai. (2018).
Quadro 12. Classes de interpretação de bioindicadores para Latossolos

Vermelhos argilosos de cerrado, sob cultivos anuais em sistema de plantio
convencional, na camada de O a 1O cm. Específica para amostras de solo
coletadas no período chuvoso
1
Bioindicador Moderado Adequado
Baixo
CBM ~ 235 236-375 > 375
~-Glicosidase ~ 100 101 -185 > 185

Sulfatase ~ 45 46-105 > 105
Fosfatase Ácida s; 660 661-940 > 940

'Valores d e d ,,. assa microbiana expressos em mg kg-' do C de solo; valores de atividade de
e a ulOm d . r 1 ., d I h·'
P·ol1cosidase, fosfatase ácida e arilsulíalase expressos em µg e p-nitro ena g e soo .
Fonte: Lopes et ai. (2018).
Tópicos Ci. Solo, 10:399-4 62, 2019

1\ 1
\ 11 \ 1 ... 1 1 l 1
11111 1, li 1111'"
11\ l
,\'
n,, "'
it 111
•
.:11 "
o • •,.,
1 1 1
,'{l
1~' 111
Ul 1:11 \1I,~ 1
l l~11tn •~ HPIH\'ílPti m\Cl o '-' t'( 1hlh11ui\h} 1u1l,Uv,, ,,o,11u11lm.tu dó grilo~ (HHA)
t~ ,\ \H)l\hHHll1 ,h, ' \H\t1111h.1 0 nu tuilo (CU~) ,,n, t\1'Uoó GOIJ pkmtlu dlruto
(n) H \.lL111vo111\hm nl (h), Ut~ puntm_ l 1,ipl'otHmt;11n ,, m udl;1 do'-' t1·.1t.rn1untos
11n~ 1\llh..u.i t1 noo1113 "º
~O't l , ~m·t ~, u ~(UI U, U 11hoB t1'ocoj~lhrn r,~pro:rnnt.1111
,,~ llmlhrn dnti ulm~noe h1h_1 qm.1tntlvn~ PtU',t ~OS: <•IO % HHA: l.rnlxo: •• 1 .i
Ull 1i , l~UI\: mudttHtdo: l! ~.. li\\ %: mloqua,to. ~ H Pnri\mutro~ do tllyms!:lOo
,~1u11llh~,,tlvm~ n p .,_o,oo 1,
1·,,11111 11111\llt "' 111. \l.>11 Ili)
{1tP1 1 lp,~11 \ 1) lri111pc11, Hu1 r~ nl\ 1llltmlo n I dllôhrll 11011lu ), íul do~c-mv,)l\1ldo u , \.ll1C..'êil\.)
d1➔ ,111111t1l1 r1 1h 1 tlulu H~l{TIJll) llHll ,1 trH lllldillk~ q11ln1luu u b lul,'1yk}u d,) ~viu)
(1 11111 r1. IM. Ln 1t1 1\dt11 :c41lu p1u pou n unlllUiWílu d:1 opo 'l\ lltl lllllü$l1..1gu111 d~
11 ,h, 1" 11 r1 n e1111\llt4l1 q 11 li nlu , ti 111lut\lhlolú111~;.1 (rn 11b,1:J 1ur1ll.~udu~ 11.1 li.:lso dê
111·n~ u11ll 1Pllr,) ,~ l1Hnhtill, dun p1\ 1Uodh 11011luo llo p,'ti.. ll", \ltll 11cml0 dn~ n11 \l>~lr,1~
{t '11111 rn 11 1n~Jt1111 d,, t1uhI nu 111' t111h'lt1 dn ltH 1ll1c1,:fül dt\t\ u11ülls :)~ di:) 1~1lJu1,.1lulio).
J\lt) 111 d 11 -i fl 1pP1. l\lt1 ,Hlrll 1lu11r1dutl ,) tll11..ll',\ dt1 , 111 tt\~Hn 1no11, \Pút-1 x,11 ,~lln dtiB
1
11111l111 ,n1 ), lln\lln 111 n11 UI d lldd dl'lvldn uul Hú ut\ e1ru fü)tl d.~tit1tnl)ti1H du ~ulu 11us
p1 11 i'\111,~ll \ltl 111h •1\11ilulúµl, :utt 1,~1 ,1 h1t111, lul h111')01lt,11h:, u r1t.1ludu do I ü pcl~ t~l ,11,
\;'U 11,)1 q1111 l\ 111 ilc1li\l1 quo , {1put1ur dou 111111,H' ( lli\l\\Ul\lü do tllllLlHlH.1~ u11\
, •, 111dl~1i'1, 1 dt-1 nulu m.111u 111 H :) nrn 1t1 lllli Ir\ lilll\\ 11,1Ju ,xtrtH 11ü) lor 1-c1du7klo1
IPt1p, 111ll 111111·111IN, r41ll ~!~\ n 1~,% ti ,~tlVlllndu Llln~ u11: h11m1 1\ ~Jfü\u:..~llk\~\ll u
rtlllt 11 111 nl, 1t111, t 1tHil1 p 1\.ll 11._4:1ou llílU h1ln 1ln tlu t\ltjlllfü,!c~IIV,JI11cll 1lo rn.) 1ctllqll\1: ,, 11011l,\
li, 1t1 11 rlln11\\11th 11 , 11 quf, 1,1d11llr1 vl,~11111: rn d 11lllli ,t,1fü, lkmnüll p,11fü 11olt\l~ e '"
1-11 11"1t11H1 d,~1ullllr-'
I\ pnd.h IIH u111 ,11111j1111lu do nvnll,\,1nrn; 1rH1ll:.mlno n111 ~~()I ~\ o , Ul 1, , 111J~
,,, p111il l11!llh ln 1h1 h1nur-1 dlll tl,'ílü Ullll e! l\\11 11 1\pl11 n,i "d t' lllll 11\.lt\l Ü\l llÍ~,1\,,
1111 l 111l11 t11 n l ~,~11 ,11hH~1 lul llrll1n 11 \llvhln ,1 lnlloln dü hlll,I" t ,~~\ l' ,:\ 11\ ,\
1,1111 ipll11 11 I{ 11 \ll) (lJ11e1dl\1 1:\). l )n 111\111111 ,111ll1 ;,H1 hll í\lll c't1lillh,l\1L1ld,n1 ,\ 11 ' 1
111 11~11 11101 1ui,l\'01Ht 111H l!hih II lll nd1)Itll\ lduln1111h\ndon 11 11,1t-1,, d\1 1
1
,L,~~ '-
,111, 111•1
\J '11111 1,11h1 1\1~1 lj l h l fll ) \'1llll li í.flll )Ulh ) , 11w'\11lu\\ d,1n,1hi {C\ )~,) 1 ~ ,1 líll 1 ,,
0 24
Y = 0.0169x + 11.53 0 y = 0.0119x + 12.065
22 R7 = 0_55••· R2 = 0_55•••
20
18
16 ·
14 1
1
12 ~.-c....---,-...:...
T_ • _ -.--.1.__ _
O 200 400 600 O 200 400 600
24
CBM, mg e kg· 1 solo
y = 0.027x + 15.01
R2 = 0_59•••
CD y = o.0291x + 13.501
22 R2 = o.1s···
20 ...
• • •
- - - - - -\-'-·
18
16 •
14
12 •
í
OI
.X
o 100 200 300 O 100 200 300
OI Arilsulfatase, µg p-nitrofenol 9· 1 h· 1
24
@ oCI) y = 0.006x + 11.57 @ y = 0.005x + 11 .71
ü 22 R2 = 0.44.... R2 = 0.61 •••
•
20
18
••
16
14
12
o 300 600 900 1200 1500 1800 O 300 600 900 1200 1500 1800
Fostase ácida, µg p-nitroíenol 9· 1 h· 1
24 @ y = 0.022x + 12.91
y = 0.023x + 13.59
22 R2 = o.6s···
20 _ __ _ _ _
• ••
..
.& ____ _
,•
• • •
R2 = 0.64•••
18 1 •
1
16 1
1
1
14 1
12-+-- ____:_,. --- - r -'L------,-- - - ,
o 100 200 300 400 o 100 200 300 400
J.3-glicosidase, µg p-nitrofenol g-1 h· 1
Figura 14. Relações entre o carbono da biomassa microbiana (CBM),

arilsulfatase, fosfatase ácida, ~-glicosidase com carbono orgânico do
solo (COS) em áreas sob plantio direto (A, B, C, D) e convencional (E, F,
G, H). Os pontos representam a média dos tratamentos nas amostragens
de 2011 , 2013 e 2015. As linhas tracejadas representam os limites das
classes interpretativas para o COS sob SPO (~15,7 g kg·1 solo: baixo;
15,7 a 19,0 g kg·1 solo: moderado e > 19,0 g kg·1 solo: adequado) e
SPC (~15, 1 g kg·1 solo : baixo, 15,2 a 16,9 g kg·' solo: moderado e
> 16,9 g kg-1 solo: adequado). ....,. Parâmetros de regressão significativos a
p < 0,001 .
Fonte: Lopos et ai. (2018)
Tópicos Cl. Solo, 10:399-462, 20.19

434 lêda Carvillho Me ndes e l ai.
Figura 15. O conceito FERTBIO envolve a unificação da época de amostragem

(após a colheita das culturas) e dos procedimentos de preparo das
amostras de solo (secagem do solo ao ar e peneiramento em malha de
2 mm) para as análises de fertilidade e microbiologia.
Quadro 13. Classes de interpretação de bioindicadores para Latossolos

Vermelhos argilosos de cerrado, sob cultivos anuais, na camada de O a
10 cm, utilizando o conceito FERTBIO: Específica para amostras de solo
coletadas na fase de pós-colheita e secas ao ar
Bioindicador1
Baixo Moderado Adequado
CBM S152 153 - 324 >325
p-GI ucosidase $66 67 - 115 >116
Sulfatase S30 31 - 70 >71
Fosfatase Acida S263 264 - 494 >495
'Valores de C da biomassa microbiana expressos em mg de e kg·' de solo; valores de atividade de
p-glicosidase, fosfatase ácida e arilsulfatase expressos em µg de p-nitrofenol g·' de solo h 1•
Fonte: Mendes et ai. (2019).
não faz diferenciação entre SPD e SPC, e é especifica para amostras de

solos coletadas após a colheita das culturas (pós-colheita) e secas ao ar
(Mendes et ai., 2019).
Nas tabelas de recomendação de nutrientes, pela comparação dos
valores obtidos na análise de uma amostra de solo com aqueles das faixas
de teores estabelecidos experimentalmente, atribui-se O grau de fertilidade.
Posteriormente, para cada cultura/tipo de solo, define-se a quantidade de
Tópicos CI Solo, 10.399-'162, 2019

nutrientes, ou de corretivos, a serem aplicados. De forma análoga, além de

estabelecer os valores de referência para os bioindicadores nos Latossolos
Vermelhos do Cerrado (Quadros 11 , 12 e 13), o objetivo dessas tabelas de
interpretação é o de fornecer informações sobre a eficácia dos sistemas
de produção e/ou práticas de uso da terra e de seus impactos sobre a
qualidade do solo. Por exemplo, um valor de teste "baixo" para os indicadores
microbianos pode ser uma indicação de que práticas de manejo inadequadas
estejam sendo utilizadas. Para cada bioindicador, esses limites críticos também
podem ser entendidos como os valores desejáveis que devem ser mantidos
para o funcionamento normal do solo.
Além de ajudar na interpretação dos bioindicadores independentemente
de um controle ou tratamento comparativo, estas tabelas também auxiliam
no estabelecimento dos limites superiores e inferiores e dos valores de
linha-base para as funções de pontuação padronizadas, que são utilizadas
para calcular os índices de qualidade do solo (Karlen e Stott, 1994;
Hussain et ai. , 1999).
Outro aspecto que surgiu a partir do trabalho de Lopes et ai. (2013)
é que o uso das classes de interpretação baseadas no rendimento das
culturas e na matéria orgânica, para avaliar a qualidade dos solos agrícolas,
é mais adequado e realista do que o uso dos solos sob vegetação nativa
como referência. Conforme mencionado no item 6, o funcionamento
biológico dos solos de Cerrado, por exemplo, possui algumas peculiaridades
(Mendes et ai., 2012) que, se não forem bem compreendidas, podem
levar a interpretações errôneas dos indicadores biológicos. Por exemplo,
conforme mencionado no item 5, as áreas nativas do Cerrado com teores
de matéria orgânica semelhantes aos das áreas cultivadas apresentam
consistentemente menores atividades de ~-glicosidase (Peixoto et ai., 2010;
Lopes et ai., 2013, 2015), devido à maior complexidade de resíduos vegetais
(Figura 6). Esta situação resulta em níveis mais baixos de ~-glicosidase
nos solos nativos, em comparação com os solos cultivados, com conteúdos
semelhantes de matéria orgânica. O uso das classes de interpretação com
base nas relações dos indicadores microbianos com o rendimento de grãos
e com os teores de matéria orgânica das áreas cultivadas também reforça
a idéia de que os níveis de CBM encontrados em ambientes em equilíbrio
como as áreas nativas de Cerrrado podem não ser alvos realísticos em
solos agrícolas, mesmo sob as melhores práticas de manejo. Ou seja, o
uso do Cerrado nativo como critério de referência de qualidade do solo
para áreas cultivadas pode resultar em solos agrícolas de alta qualidade
sendo penalizados por terem níveis de CBM inferiores aos encontrados
nas áreas nativas.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

Iêda Carvalho Mendes el nl.
/J.. estratégia proposta por Lopes et ai. (201 3) já foi utilizada para gerar
valores de referência, para as enzimas (3-glicosidase, urease e desidrogenase
em sistemas de cultivo de arroz sob diferentes ordens de solo, na Índia
(Biswas et ai. 2017), em sistemas de produção de canola no Canadá
(Lupwayi et ai., 2015) e na China (Mei et ai. , 2019).
AJUSTES REGIONAIS PARAAS TABELAS

DE INTERPRETAÇÃO
A primeira estratégia para a interpretação dos valores dos atributos

microbiológicos foi desenvolvida em Latossolos argilosos. Atualmente já
existem várias pesquisas em andamento, visando ampliar essas tabelas para
outras condições edafoclimáticas, em diferentes regiões do país e diferentes
tipos de solo (como os solos arenosos e de textura média), incluindo também
diferentes sistemas de manejo (pastagens, cultivas perenes e semiperenes).
A validação dessas tabelas, mediante a expansão da base de dados de
microbiologia dos solos brasileiros e, principalmente, com dados coletados
sob condições de fazenda, também é fundamental.
Para exemplificar o efeito da classe textura!, a comparação entre solos
arenosos e solos argilosos é bem interessante. Da mesma forma que os
solos argilosos, os solos arenosos também guardam a memória dos sistemas
de manejo aos quais eles foram submetidos. Entretanto os baixos teores
de argila e MOS dos solos arenosos resultam em baixa atividade biológica,
produzindo uma métrica diferenciada para esses solos. Conforme discutido
anteriormente, a capacidade de um determinado solo estabilizar e proteger
enzimas do componente abiôntico (uma das vias de formação da memória
do solo), por exemplo, está fortemente relacionada à sua textura e à sua
capacidade de armazenar e estabilizar a MOS.
A métrica diferenciada dos solos arenosos é ilustrada na figura 16, na
qual são comparados dados de atividade enzimática de solos argilosos 8
arenosos sob cafezais (camada de O a 10 cm), com e sem braquiária na
entrelinha de cultivo (Mendes et ai., 2018a). Nos dois tipos de solo, verificou-se
o efeito benéfico da braquiária aumentando a atividade enzimática do solo.
Entretanto, as atividades das enzimas (3-glicosidase e arilsulfatase foram,
respectivamente, duas e quatro vezes maiores no Latossolo Vermelho
argiloso (LV, Planaltina, DF; 60 % de argila e MOS de 25 g kg-') do que no
Neossolo Quartzarênico (RQ, Luís Eduardo Magalhães, BA; •14 % de c1rgilo 0
MOS de 8 g kg·1 ) .
Tó pic.os C i. Solo, 10:399-462, 2019

160 ■ Sem braquiária

■ Com braquiária
.l:: 120
b
o
e:
..~ 80
o
-~
e:
Cl
0>
::i
40
Planaltina LEM
13-glicosidase Arilsulfatase
Figura 16. Atividade das enzimas 13-glicosidase e arilsulfatase, em cafezais

com e sem braquiária (camada de O a 10 cm) em um Latossolo Vermelho
(LV) de Planaltina-DF (60 % de argila, MOS de 25 g kg·1) e um Neossolo
Quartzarênico (RQ) do Oeste Baiano (14 % de argila, MOS de 8 g kg·1).
A importância dos ajustes regionais das tabelas de interpretação para

os bioindicadores também pode ser verificada na figura 17, que mostra uma
compilação de dados de atividade enzimática (arilsulfatase, fosfatase ácida
e ~-glicosidase) obtidos de vários experimentos conduzidos na região do
Cerrado e na região Sul, comparando os valores obtidos nos piores e nos
melhores tratamentos. Os maiores valores de atividade enzimática, foram
observados na região Sul. No caso da ~-glicosidase e da fosfatase ácida, os
valores obtidos nos piores tratamentos da região Sul foram superiores aos
valores observados nos melhores tratamentos dos experimentos da região
do Cerrado, demonstrando a inadequação das tabelas desenvolvidas nas
condições do Cerrado para outras regiões brasileiras.
VARIABILIDADE TEMPORAL DOS

BIOINDICADORES
Por estarem associados ao componente biológico do solo , uma

preocupação recorrente no trabalho com bioindicadores relaciona-se com
a reproducibilidade e coerência deles ao longo do tempo. Ao contrário
dos indicadores químicos de fertilidade, o componente biológico do solo é
fortemente influenciado por fatores climáticos, como a umidade do solo e
temperatura, gerando padrões de variação temporal. Atributos biológicos que
variam muito em períodos curtos de tempo tomam a calibração e interpretação
Tôpicos Ci. Solo, 10:399-462. 211 19

lêdc:i Cmvc:ilho Mendes e l c:il.
400
Sulfatase Pior
350
■ Melhor
300
250
200
150
100
50
O-+-----
Rio Verde Dourados Ponta Londrina Passo
Porã Fundo
1600
Fosfatase ácida ■ Pior
1400
í ■ Melhor
~ 1200
~ 1000
e
~ 800
g
·e 600
Q.
o, 400
::i
200
o
Porã Fundo
350
13-glicosidase
300
■ Pior
250
■ Melhor
200
150
100
50
o
Porã Fundo
Figura 17. Comparação entre os valores de atividade enzimática (arilsulfatase,

fosfatase ácida e J3-glicosidase) obtidos nos piores e nos melho~~s
tratamentos de experimentos conduzidos na região do Cerrado e na regia~
Sul. Dados gerados no âmbito do Projeto Solo Vivo (MP 02.12.12.004) 50
a coordenação do Dr. Luis Hernani (Embrapa Solos).
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 20 19

mais difícil (Knight e Dick, 2004 ). Por esta razão, um desvio padrão pequeno
e baixas variações ao longo do tempo são alguns dos requisitos necessários
para o uso dos parâmetros microbiológicos no monitoramento da qualidade
do solo (Tscherko e Kandeler, 1997).
Conforme pode ser verificado na figura 7, flutuações sazonais intra-
anuais (por exemplo, nas estações seca e chuvosa dentro de um mesmo
ano) nos bioindicadores estão diretamente ligadas à qualidade, quantidade e
disponibilidade do substrato, nas diferentes estações do ano, e variam de acordo
com o ecossistema avaliado, os parâmetros estudados e as propriedades
do solo (Rastin et ai. , 1988; Kramer e Green, 2000; Wick et ai., 2002;
Cleveland et ai., 2004; Boerner et ai. , 2005; Bell et ai., 2008; Mendes et ai.,
2012; McDaniel et ai., 2013; Baldrian et ai., 2013; Kotroczó et ai., 2014;
Slaughter et ai., 2015; Pathan et ai., 2017). Por outro lado, variações interanuais
(em diferentes anos) na atividade biológica do solo, com o monitoramento de
atributos microbiológicos ao longo do tempo, também têm sido reportadas
na literatura (Kandeler et ai., 1999; Liu et ai., 201 O; Acosta-Martínez et ai.,
2011 ; Singh e Goshal, 201 O; Mendes et ai. , 2012; Edwards e Jefferies, 2013;
McDaniel et ai. , 2013; Kotroczó et ai., 2014). A intensificação de estudos
relacionados às mudanças climáticas globais evidenciou a importância de
conjuntos de dados robustos, com vários anos de observação, para um
melhor entendimento da sensibilidade dos bioindicadores de qualidade de
solo aos fatores bióticos e abióticos (Gutknecht et ai., 2012; Baldrian et ai.,
2013; Henry, 2013; Moyes e Bowling, 2013; Romero-Olivares et ai., 2017).
Aproveitando a oportunidade única oferecida pelos três experimentos
de campo de longa duração com fósforo, na Embrapa Cerrados, sob a
responsabilidade do Dr. Ojalma M. G. de Sousa, realizamos um estudo
(Lopes et ai., 2018) para monitorar a variação temporal do CBM, arilsulfatase,
fosfatase ácida e ~-glicosidase, por um período de 5 anos, em um conjunto de
13 tratamentos sob SPD e 8 tratamentos sob SPC. Também avaliamos
a variação temporal do COS e do P-Mehlich , dois parâmetros usados
frequentemente nas análises químicas de rotina do solo. O solo foi coletado
na profundidade de O a 1O cm na época de floração.
As amostragens de solo em 2011 , 2013 e 2015 ocorreram, respectivamente,
após 17, 19 e 21 anos, para os tratamentos do experimento 1, e após 12, 14
e 16 anos, para os tratamentos dos experimentos II e 111. A variação temporal
no período de 2011-2015, para o CBM, arilsulfatase e fosfatase ácida, sob
SPO e SPC, foi pequena e similar às variações observadas para o COS e
P-Mehlich (Figuras 18 e 19). A enzima ~-glicosidase foi o bioindicador com
maior influência do ano de amostragem, apresentando, nos tratamentos
sob SPD, um aumento significativo e consistente ao longo do tempo, muito
Tópicos Ci. Solo. 10::399-462, 2019

440 lêd.:i Carvalho Me ndes el ai.
30 - PD • 2011
o a • 2013
.e • 2015
-~ 20 NS
.e
Q)
2 NS
ri. rn NS NS
NS NS NS NS NS NS
(/) 20 NS NS
NS
o
ü
10
o + -l-..!...- - -__!..__JJ____!_....,IL_:_..J;L_..=:_Ji!____Jia....:...;:____,;..__.,_ _'--'-_ _____ _~_ _ _
@) 600 NS NS a NS
NS NS NS
NS NS NS
~ 400
a b a
CD
b e
ü 200 e
@) NS
a>
(/)
300 NS
m
:§ 200 NS
::!
(/)
NS NS
'E 100
~
NS
NS NS NS
NS
o +aL--_ __,____.....,____...._____....._____.1..-J-...:..;,__,-......:___.--..i..__.~ - ::.....:...- ---'-----
CD Q)
(/)
400 a
~ 300
.iii
·ª9> 200
100 e
C!l.
o......_."t-L__T""-_ r-------ir-----r......... ....,.....__..,...."--'.,._L--

6 15 16 17 18 19
Tratamentos
Figura 18. P-Mehlich (mg kg·1) (a); COS carbono orgânico do solo (g·' kg·')
(b), carbono da biomassa microbiana-CBM (mg kg·1 ) (c), arilsulfatase, e
fosfatase ácida e J3-glicosidase (µg p-nitrofenol g·' solo h·1) (d, e, f) nos
13 tratamentos sob plantio direto (PD). Em cada tratamento, letras diferentes
indicam diferenças (LSD, p <0,05) nas amostragens de 2011 , 2013 e 2015·
NS = não significativo.
Fonte: Lopes ct ai. (2018)
Tópicos C i. Solo. 10:399-tJ 62, 201 9

Bionntílise de solo: aspectos teóricos e práticos 441
0 30 PC •
•
2011
2013
20 2015
NS
10 NS
NS NS
C/) 20 NS NS NS
o NS NS NS
l) 10
o
600
NS NS
~ 400 NS
m NS
ü 200 NS
o
@)
NS a
NS
NS
NS NS
a
a
2 3 4 5 12 13 14
1
Tratamentos
1
Figura 19. P-Mehlich (mg kg·1) {a); COS carbono orgânico do solo (g· kg·')
{b), carbono da biomassa microbiana-CBM (mg C kg-') (c), arilsulfatase,
1
fosfatase ácida e ~-glicosídase (µg p-nitrofenol 9· solo h·') (d, e, f) nos
13 tratamentos sob plantio convencional (PC). Em cada tratamento, letras
diferentes indicam diferenças (LSD, p <0,05) nas amostragens de 2011,
2013 e 2015. NS = não significativo.
Fonte: Lopos oi ai. (2016)
Tópicos Ci. Solo, 10:399 -'162, 2 01 9

provavelmente relacionado com sua acumulação abiôntica. Nos tratamentos

sob SPC, os aumentos na atividade de ~-glicosidase foram restritos ao período
2011 /2013 , quando, por questões operacionais, o protocolo de amostragem
de solo foi alterado. Ao contrário do SPD, como o SPC não favorece a
acumulação abiôntica de B-glicosidase, valores similares de atividade foram
obtidos em 2013/2015 (anos em que foi utilizado o mesmo protocolo de
amostragem).
As tendências temporais distintas observadas para a ~-glicosidase em
comparação com a arilsulfatase e fosfatase ácida, nos tratamentos sob
SPD, indicaram diferenças na origem e localização dessa enzima nesse
Latossolo argiloso. Vários trabalhos na literatura mostram que o componente
abiôntico tem uma contribuição significativa na quantidade total de atividade
de B-glicosidase no solo (Hayano e Tubaki , 1985; Hope e Burns, 1987,
Knight e Dick, 2004; Lopes et ai., 2015). Ao favorecer a estabilização da
matéria orgânica, o SPD também promoveu as condições necessárias para
a estabilização da ~-glicosidase (Dick e Burns, 2011 ), o que resultou num
aumento consistente na sua atividade nos 5 anos de condução desse estudo.
Alguns fatores podem ser listados para explicar a baixa variação temporal
observada para o CBM, arilsulfatase e fosfatase ácida, nas figuras 18 e 19:
i) pequena variação temporal da produção de grãos e tecidos vegetais, nos
21 tratamentos; ii) a origem das amostras de solo: experimentos de longa
duração, em que os tratamentos selecionados apresentavam um gradiente de
COS, bem estabelecido; e iii) ao longo dos 5 anos desse estudo, os padrões
de precipitação anual e de temperatura foram consistentes com a média
histórica. A idade dos experimentos, também deve ser levada em consideração
(Acosta-Martínez et ai., 2007, 2008). Depois de 21 anos (experimento 1) e
16 anos (experimentos li e Ili), é provável que se tenha atingido um certo
estágio de equilíbrio que contribuiu para que as diferenças entre os tratamentos
fossem mais acentuadas do que as variações temporais. Em resumo, a
estabilidade relativa observada para o CBM, arilsulfatase e fosfatase ácida nos
21 tratamentos, ao longo dos 5 anos deste estudo, reflete O fato de que nos
agroecossistemas, apesar das acentuadas variações sazonais nos parâmetros
microbiológicos, o efeito dos tratamentos tende a ser mais pronunciado
(Kandeler et ai. , 1999; Debosz et ai., 1999; Hungria et ai. , 2009; Singh e
Goshal, 2010; Acosta-Martínez et ai., 2011).
Se variação ao longo do tempo é um requisito necessário para o uso
dos parâmetros microbiológicos no monitoramento da qualidade do solo
(Tscherko e Kandeler, 1997), os dados das figuras 18 e 19 demonstram
a baixa variabilidade temporal da arilsulfalase, fosfatase ácida e do CBM
como indicadores de qualidade do solo na região do Cerrado. Entretanto.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 20 19

Bioanálise de solo: uspectos teóricos e práticos 443
o aumento da atividade da P-glicosidase ao longo do tempo não é um fator

impeditivo para o uso desta enzima como um bioindicador de qualidade do
solo em nossas condições. Pelo contrário, considerando a idade desses três
experimentos (17, 19 e 21 anos), esses aumentos evidenciam a sensibilidade
da P-glicosidase para detectar os efeitos benéficos progressivos do SPD
depois de longos períodos de sua implantação. Neste sentido, é interessante
ressaltar que, conforme verificado em outros estudos na literatura (Bandick
e Dick, 1999; Peixoto et ai. , 2010; Stott et ai., 2010), a p-glicosidase foi mais
sensível que o COS, cujo conteúdo não foi alterado ao longo dos 5 anos
desse estudo, na maioria dos tratamentos avaliados. Nas análises de solo,
o COS é o único parâmetro disponível para os agricultores avaliarem a
saúde do solo.
Os aumentos consistentes na atividade da p-glicosidase sob SPD, com
amostras de solo coletadas na fase de florescimento, também demostraram
que, em particular, para esta enzima do solo, um conjunto de dados de vários
anos é necessário para melhorar a robustez das tabelas de interpretação.
Por essa razão, com base nesse estudo, foram desenvolvidas as tabelas
de interpretação, apresentadas nos quadros 11 e 12, específicas para SPD
e SPC com solo coletado na fase de floração (Lopes et ai., 2018).
Para o conjunto de amostragens realizado no período de 2011 a 2013
e que resultou na tabela FERTBIO (Quadro 13), não se observou variação
em função do ano na atividade da p-glicosidase e em nenhum dos outros
parâmetros avaliados (CBM, arilsulfatase, fosfatase ácida e desidrogenase)
(Mendes et ai., 2019) nos tratamentos sob SPD e SPC. Por essa razão, não
foi necessário desenvolver tabelas específicas para essas duas condições
(diferentemente do observado com as amostras coletadas na fase de
florescimento). Essa estabilidade ao longo do tempo é uma característica
da estratégia de amostragem FERTBIO. Para o CBM, a estabilidade pode
ser atribuída ao processo de reumedecimento do solo uma semana antes
das determinações de CBM. Para as enzimas do solo, pode ser um reflexo
do componente abiôntico, que é mais independente das células vivas e das
influências externas sobre elas (Dick e Burns, 2011 ).
BIOANÁLISE DO SOLO (BioAS): UM NOVO

ALIADO PARA A SUSTENTABILIDADE DA
AGRICULTURA TROPICAL
Ao estabelecer valores de referência para os bioindicadores, o objetivo

das tabelas de intepretação é auxiliar na tomada de decisões sobre diferentes
Tópicos Cl. Solo, 10:399-462, 2019

4 ..l4 lckla Corv,,lho Mendes~, nl.
sislemas de manejo e/ou práticas de uso da terra e de seus possíveis impactos

rn-J saúde do solo. Assim, um valor de teste "baixo" para os bioindicadores
pode ser um indicio de que práticas de manejo inadequadas estejam sendo
uül,zc:das. Para cad;::i bioindicador, esses limites críticos também podem ser
entendidos como os valores desejáveis que devem ser mantidos para o
f·uncionamento normal do solo.
ULilizando como exemplo os dados da bioanálise elo solo do experimento de
sistemas de produçao da Fundação MT (Quadro 8), é interessante comparar os
resultados dos dois tratamentos (soja/pousio e soja/braquiária, ambos em SPD)
com os valores para interp retação dos bioindicadores (Quadro 11 ). Verifica-se
que, no tratamento com braquiária , todos os valores dos bioindicadores
se enquadram nos níveis moderado/adequado. Por outro lado, todos os
valores dos bioindicadores do tratamento soja/pousio se enquadram nos
níveis considerados baixos. Em termos de aplicação prática, o conhecimento
desses resultados pelos tomadores de decisão na propriedade agrícola é
importante tanto para incentivar aqueles que já estão adotando sistemas
de manejo conservacionistas, que favorecem a saúde do solo, bem como
para alertar aqueles que utilizam sistemas de manejo que possam levar à
degradação do solo.
A figura 20 ilustra uma extrapolação da situação observada no experimento
da Fundação MT, para condições de fazenda. Considerando que até a
ocorrência do veranico ainda não haviam sido observadas diferenças no
rendimento de grãos entre os tratamentos, teríamos dois tomadores de
decisão, cujos níveis de produtividade de suas fazendas e cujas análises
químicas dos solos seriam semelhantes. Entretanto, na propriedade agrícola
"A", é realizado um manejo de solo degradador de sua qualidade (monocultivo
de soja ainda que sob mínimo revolvimento de solo) e , na propriedade
agrícola B, é realizado um manejo conservacionista em que a soja é sucedida
pela braquiária (também sob mínimo revolvimento de solo).
Conforme ilustrado na figura 20, a realização da bioanálise serviria como
instrumento para alertar o tomador de decisão da propriedade agrlcola
A que utiliza sistemas de manejo que degradam o solo, despertando a
vontade de mudar esse tipo de manejo por meio da adoção de práticas
conservacionistas. Esse alerta é reforçado sensivelmente quando se
demonstra que a negligência com a maquinaria biológica do solo, cedo
ou tarde, resulta em expressivas perdas de produtividade. Da mesma
forma , para o tomador de decisão da propriedade agricola B que já adota
sistemas de manejo conservacionistas, a bioanálise serviria como urn
incentivo e estímulo, já que muitas vezes os aumentos de matéria orgânica,
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

-;
o-
-o
;;·
o
ln
Q Quadro do lnterprotação para SPD

(f)
o • Cla15os do lntorpr~bi~o
_e Indicador · · · ·"" ""·'
,_ '(("
o Baixo Modorado (Adequado·
w
\O
·-·<-;:: 1 - y - , ~ ·
OJ
õ"
\O Biomassa microbiana S245 1 OI
:,
.h e!!
C\
N) P-elucostdase j > 225 ;;;·
ro
N) o.
-
o
\::;)
Sulfatase
Fosfatase ácida S700

-~-
11 ■ '1260 ]
> 146
> 1260
o
ro
til
R
CJ
til
✓
"ü
~
ro
!1
otil
~
O•
.....
Resultado da anállse de solo A Resultado da análise de solo B
ssssss n·
o
til
•
ro
Soja Soja ü
.....
lndlcador Pousio Indicador BraqL1lá~a · ~
n·
otil
Biomassa microbiana Biomassa microbiana
P-1Jlucosldaae (3-glucosldase
Sulfatase Solo e/ baixa atlv. biológica = Sulfatase Solo e/ alta ativ. biolõgica =
solo menos produtivo solo mais produtivo
Fosfatas• ácida Fosfatase ácida ' 1005
Figura 20. Exemplo do uso da bioanálise do solo como suporte para tomada de decisão de manejo por agricultores.
..i::..
..i::..
Vl
446 lê da Carvalh o Me ndes e l a i.
principalmente nos solos tropicais argilosos, levam mais tempo para serem
observados e, geralmente, não são muito expressivos.
O advento das primeiras tabelas de interpretação para os bioindicadores
e a possibilidade de ter alguns aspectos relacionados ao funcionamento
biológico do solo nas análises comerciais de rotina, representa um desafio
para os agrônomos e técnicos do setor rural , pois exigirá, muitas vezes,
uma reavaliação das práticas de manejo adotadas na propriedade agrícola.
Ao mesmo tempo, a BioAS poderá ser o aliado que estava faltando para
reforçar a importância da adoção de sistemas melhoradores da qualidade
de solo. Ao fornecer informações que normalmente passam despercebidas
nas análises de química de solo, a BioAS antecipa fenômenos que podem
impactar significativamente o desempenho econômico das lavouras, levando o
tomador de decisão da propriedade rural a, pelo menos, refletir sobre o assunto
(Figura 20). Da mesma forma que num exame de sangue em que, por meio
da determinação de vários parâmetros, podemos avaliar como está nosso
estado de saúde, a bioanálise do solo serve para avaliar a saúde do solo.
Seguindo a analogia com o exame de sangue (em que é possível obter-se
desde parâmetros químicos até enzimáticos), a BioAS, além de detectar
problemas aparentemente assintomáticos (ex.: taxas elevadas de colesterol,
no exame de sangue), também serve para alertar sobre a necessidade de
toda uma mudança de postura com relação ao manejo do solo (a famosa
vontade de mudar). No caso de seres humanos, essa mudança de postura
vai desde o uso de medicamentos até a implementação de um programa
de atividades físicas e de mudanças de hábitos alimentares. No caso do
solo, a adoção de sistemas de manejo e práticas agrícolas como o SPD, a
rotação de culturas, o uso de plantas de cobertura e a ILP são o caminho
natural para a obtenção de solos saudáveis, i.e., biologicamente ativos e
produtivos. Nossa expectativa é de que um bom conjunto de bioindicadores
auxiliará bastante nesse processo de mudança de postura.
BIOANÁLISE DO SOLO: O QUE AVALIAR
Um bioindicador deve refletir algum aspecto do funcionamento do

ecossistema. No caso específico de bioindicadores para serem utilizados
como suporte para tomadas de decisão de manejo em áreas agrícolas, um
bioindicador robusto deve possuir uma estreita associação com a MOS,
parâmetro amplamente aceito como o melhor indicador da qualidade de
um solo, e com o rendimento de grãos, parâmetro que reflete o aspecto
econômico das lavouras e que é fundamental para a sustentabilidade do
negócio agrícola.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-'162 . 20 19

l3ioanálise de solo: nspeclos te6ricos e prólicos 447
A lista de características desejáveis para a seleção de bioindicadores

que possam ser utilizados nas análises de rotina também inclui: precisão,
coerência. sensibilidade, simples determinação analítica, estarem ligados
à ciclagem da matéria orgânica do solo, não serem influenciados pela
aplicação de adubos e envolver o uso de reagentes baratos e fora da lista
de controle do Exército. Aspectos como adequação à amostragem de solo
após a colheita das culturas e aos procedimentos adotados no pré-tratamento
das amostras para as análises de fertilidade química também devem ser
levados em consideração (Mendes et ai., 2015). Claro, também é importante
trabalhar com indicadores que sejam "interpretáveis".
Nos 20 anos de estudos com bioindicadores na região dos cerrados,
em todos os experimentos/fazendas avaliados, as enzimas arilsulfatase
e í3-glicosidase, nessa ordem, em conjunto ou separadamente, foram os
indicadores que consistentemente apresentaram maior sensibilidade para
detectar alterações no solo, em função do sistema de manejo (Figura 21 ).
Essas enzimas possuem uma estreita relação com a MOS e o rendimento
de grãos (Lopes et ai. 2013, 2018 e Mendes et ai. 2019) e atendem aos
demais critérios desejáveis para um bom indicador ecológico, inclusive o de
adequação ao conceito FERTBIO de amostragem de solo (Mendes et ai.
2019). Conforme mencionado anteriormente, ao contrário do CBM (que é
a fração viva da MOS) e da respiração basal (parâmetro muito influenciado
por adições recentes de material carbonado ao solo), a atividade enzimática
Figura 21 . Características das enzimas j3-gllcosidase e arilsulfatase que

possibilitaram sua Inclusão em análises comerciais para avaliação da
saúde do solo.
148 lêda Carvalho Mendes e t ai.
total (:18 urn solo é o somatório da atividade enzimática dos organismos vivos
e das enzimas abiônticas. A presença do componente abiôntico (enzimas
adso,•vidas na fração argila e na MOS) permite acessar a "memória do solo",
conferindo às enzimas a capacidade de antecipar tendências futuras na
MOS. Além disso, por serem oriundas de microrganismos, plantas e animais
e de possuírem componentes associados a orga nismos vivos e à fração
abiôntica, as enzimas do solo possuem um caráter integrador, constituindo-se
em verdadeiras impressões digitais dos sistemas de manejo aos quais o
solo foi submetido.
Como verificado nos exemplos da figura 3, do quadro 1 e em vários
estudos conduzidos na região do Cerrado, nem sempre o CBM é capaz de
detectar diferenças entre sistemas de manejo contrastantes (Peixoto et ai.,
201 O; Silva et ai., 201 O, Mendes, 2016). Além da baixa sensibilidade, aspectos
metodológicos relacionados à determinação desse parâmetro (fumigação das
amostras com clorofórmio, necessidade de um período de pré-incubação e
procedimentos analíticos laboriosos, que, no caso do método fumígação-
extração, envolvem o uso de ácidos fosfórico e sulfúrico e dicromato de
potássio) não o tomam uma opção atrativa para adoção pelos laboratórios
comerciais. O C orgânico de amostras de solo fumígadas e não fumigadas,
utilizado nos cálculos do CBM, também pode ser analisado em equipamentos
automatizados com combustão, em fornos de alta temperatura (> 700 ºC),
e detecção por cromatografia gasosa e espectrometria de infravermelho
(Souza et ai. , 2015). Embora esses equipamentos possam ser adquiridos a
preços relativamente acessíveis, os kits analíticos, encarecem o custo final
das determinações.
Por outro lado, em termos de adoção em rotina nos laboratórios comerciais,
as determinações de atividade enzimática são altamente vantajosas, pois
baseiam-se em procedimentos analíticos simples e praticamente dispensam
investimentos na compra de novos equipamentos (requerem incubadores corn
temperatura controlada e espectrofotômetros na faixa do visível, equipamentos
comumente já encontrados nesses locais).
Considerando a elevada correlação entre vários atributos microbiológicos
(Chaer e Tótola, 2007), a seleção de um número reduzido de indicadores
robustos, capazes de expressar a qualidade biológica dos solos e cujos
procedimentos analíticos sejam economicamente viáveis, torna . ~s
determinações de arilsulfatase e J3-glicosidase pelos laboratórios comerciais
uma perspectiva atraente. O uso da BioAS (Figura 22) colocará o Bras~I na
vanguarda mundial desse assunto ao possibilitar a inclusão de métricas
para atestar que o crescimento agrícola com sustentabilidade é, de fato,
uma grande oportunidade para o nosso país.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

131onnálise ele solo: rispeclos teóricos e pr{,tlcos 449
Q pH, AI,
Ca+Mg, P,
Arilsulfatase
J3-gllcosldase
Figura 22. A inclusão dos indicadores microbiológicos nas análises de solo

permitirá um avanço significativo no conhecimento sobre o funcionamento
biológico dos solos tropicais.
Cabe destacar que, como cada enzima possui função, origem

(microrganismos, plantas, fauna do solo) e localizações diferentes no solo
(biótica x abiôntica), cada uma fornece uma informação diferente. Por essa
razão, a inclusão da arilsulfatase e da J3-glicosidase na BioAS implica a
avaliação de aspectos distintos do funcionamento biológico do solo. Novamente
a analogia com o exame de sangue auxilia esse entendimento, pois, nesse
exame, através da análise de vários perfis enzimáticos, os médicos podem
avaliar o funcionamento de diferentes órgãos do corpo humano (fígado, rim,
coração, etc.), de tal forma que ao final é posslvel se fazer uma avaliação
do estado de saúde da pessoa.
Dois fatos interessantes foram observados, consistentemente, ao longo
dos 20 anos de estudos de enzimologia em solos de Cerrado, e podem ser
verificados nos vários estudos descritos neste capitulo. O primeiro é que,
em termos quantitativos, a fosfatase ácida é a enzima que está presente
em maior quantidade no solo, demonstrando a importância dos processos
de ciclagem de p orgânico em ambientes tropicais. O segundo félto é a
elevada sensibilidade da enzima arilsulfatase, a qual se expressa ele maneira
consistente em vários locais. Na figura 23, são apresentados dados de
atividade da arilsulfatase em três experimentos de longa duração de ILP
da Embrapa, localizados em Planallina (DF), Dourados e Ponta Porã (MS).
Em lodos eles O mesmo padrão se repete: um aumento na atividade da
-l5(1 lçsda Carvnlho Mendes et ai.
500
Ponia Porã, MS
400
300
200
100
o
PC PD ILP-1 ILP-p Pasto
500
Dourados,MS
í
.J;;
400
-b,
oe 300
-
..~
Q)
o
e1
200
Q.
:i
O)
100
o
PC PD ILP-I ILP-p Pasto Cerrado
500
Planaltina, DF
400
300
200
100
o
PD1 PD2 ILP1 ILP2 Cerrado
Figura 23. Atividade da arilsulfatase nos experimentos de ILP da Embrapa

Cerrados (Planaltina, DF, responsável Dr. Lourival Vilela ) e Embra~a
Agropecuária Oeste (Dourados e Ponta Porã, MS, responsáveis ors. Juho
Salton e Michely Tomazzi).
arilsulfatase à medida que se melhora a qualidade do sistema de manejo,

com a integração da pastagem nas áreas de lavoura. Independentemente
da causa dessa elevada sensibilidade (uma das hipóteses é a de que esse
aumento possa estar relacionado à atividade enzimatica oriunda de tecido
vegetal}, essas impressões digitais consistentes , espacial (Figura 23) e
T ópico~ Ci. Solo, 10:~99-'162, 2U19

temporalmente (Figuras 18 e 19), merecem uma reflexão sobre a função

das enzimas no solo.
Como se sabe, o solo é um ambiente extremamente hostil para as enzimas
extracelulares, porque, a partir do momento em que elas são liberadas das
células, esião sujeitas a uma série de processos bióticos e abióticos que
podem causar sua desnaturação, degradação e inativação (Wallenstein
e Burns, 2011 ). Por esses motivos, à primeira vista, a capacidade dos
microrganismos atuarem na degradação das macromoléculas orgânicas (e.g.
celulose) no solo, parece ser uma tarefa pouco provável, quase impossível e
que teria tudo para não ser bem-sucedida. Entretanto, verifica-se que o solo
não só funciona de forma sincronizada e harmônica, mas, como no caso
dos exemplos apresentados nas figuras 18, 19 e 23, existe um padrão de
atividade enzimática que se repete no tempo e espacialmente, em função
dos sistemas de manejo. Assim, até hoje, ainda não está claro se a atividade
enzimática do solo pode ser considerada um exemplo de caos organizado,
de processos de seleção em andamento ou simplesmente o resultado final
de macro, meso e microcomunidades avançadas, estáveis e com alto grau
de organização (Wallenstein e Burns, 2011 ). Embora ainda não existam
respostas para essas questões, é impressionante como simples determinações
de atividade enzimática podem contribuir para o manejo racional do solo,
permitindo acessar e entender as informações que ficam registradas na
"memória" desse ambiente tão complexo.
BIOANÁLISE DO SOLO: QUANDO AVALIAR E

COMO AMOSTRAR O SOLO
Com o advento do conceito FERTBIO, os procedimentos para a

amostragem de solo, visando à sua bioanálise, são semelhantes aos adotados
quando o solo é coletado para análises químicas.
Para os Latossolos argilosos do biorna Cerrado, a coleta de solo pode ser
efetuada no fim do período chuvoso, após a colheita das culturas coincidindo
com a amostragem para a química de solo (quando o solo ainda apresenta
alguma umidade, o que facilita a amostragem).
Um aspecto muito importante é que a camada diagnóstica para a
bioanálise de solo é a profundidade de O a 1O cm, por ser uma alternativa que
atende bem aos objetivos das análises de fertilidade química e microbiologia
do solo. No SPC, devido ao intenso revolvimento da camada arável do solo
(O a 20 cm), os valores e teores dos indicadores da fertili~ade quimica na
o o
camada de a 10 cm, a 20 cm e 10 a 20 cm são muito semelhantes
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 201 9

(1\11,:C'l lndl oi :11. , ?,l)OI\) O 118 0 d;, c ;11mldí1 <lo O a 1O cm, corno camada
d1,1qni'>? ,1i,.,: 1, p1li1d p:il11101110 0111 r1ror1s sob SPIJ e/ou com mfnimo preparo
do ::oi(, , m;1><h11i1;1 ~, ptl)l)nllilldrnlo cio (lotnc.,l~1r diferenças entre tratamentos,
11111 H H lindo q111 l pn~:t~lvr lt; ofílllos i:r:JjíJITI ullufdos quando se faz a amostragem
11r, prnf1multl~1do clu O ri LO c111.
1 ara t,ololt1r ns :111108lr;;c1~ dr:J 80lo no crnnpo, em áreas sob cultivas anuais,
mcnrnondí'\·so o 11so de um trado l1olandês e o U80 de um sarrafo de madeira
(so111olha11to ;.l uma réoua), com uma marca no centro e duas ou três marcas
oquidlst::mtos para cc1da lado. A dlslêncla entre as marcas varia em função
da c11it11ro o do seu espaçamento. O importante é que a marca central
coincida com um ponto de coleta no centro da linha e as demais cubram até
a metade do espaçamento da entrelinha. Cada conjunto de amostras (linha
e onlrelinha) constitui um ponto de amostragem. A quantidade de pontos de
amostragem deve ser representativa do tamanho da área/gleba amostrada.
Exemplo: Milho no espaçamento de 75 cm, preparar um sarrafo (régua) de
80 cm, com sele pontos, espaçados de 12,5 cm. O ponto central fica na linha
de plantio. O primeiro ponto (à esquerda ou direita) representa uma distância
de 12,5 cm a partir do centro da linha de plantio e assim sucessivamente.
Para culturas com espaçamento de 50 cm, utilizar um sarrafo de 60 cm,
com cinco pontos espaçados de 12,5 cm, sendo o ponto central localizado
na linha de plantio. Espaçamento foi de 45cm, então usar um sarrafo de 60 e fazer 5
pontos de 12,5cm
12,5 12,5
12,5 12,5
PERSPECTIVAS FUTURAS E
Ao reconhecer que a erradicação da pobreza é o maior desafio global e um

requisito indispensável para o desenvolvimento sustentável, a Agenda 2030
(www. agenda 2030.com.br) proposta pela ONU tem como meta, em apenas
12 anos, buscar caminhos em direção a um mundo que integre aspectos
sociais, energéticos, econômicos e ambientais, com segurança e equidade
para os povos. Entre os 17 Objetivos de Desenvolvimento Sustentável (ODS)
da Agenda 2030, o segundo ODS, "Fome zero e Agricultura Sustentável",
tem como uma de suas metas garantir sistemas sustentáveis de produção
cJo alimentos e implementar práticas agrlcolas robustas que melhorem
progressivamente a qualidade da terra e do solo.
Nos últimos 40 anos, com a incorporação dos solos do Cerrado ao
processo agrlcola, o Brasil desenvolveu uma agricultura tropical única,
moderna, avançada e baseada em ciência, transformando-se em um grande
provedor de alimentos para o mundo (Mendes et ai., 2018b). o crescimento
131oan611sc de solo: ilspectos teóricos e pri'.Í licos 453
económico com sustentabilidade é uma grande oportunidade para o Brasil ,

que pode no século XXI consolidar sua liderança como potência mundial na
área agrlcola , ambiental e energética.
Nesse contexto, o uso da bioanálise de solo, como parte do conjunto
de métricas, para avaliar a qualidade/saúde do solo, será fundamental para
separar os sistemas com diferentes "condições" de sustentabilidade e para
reforçar o papel da agricultura como importante prestadora de serviços
ambientais. Para avaliar a saúde do solo, nosso grupo de pesquisa tem
se empenhado no estabelecimento de bases robustas que permitam que
as análises microbiológicas façam parte das rotinas de análises de solo
no Brasil (Figura 23). Para os Latossolos argilosos de Cerrado, solos que
ocupam em torno de 40 milhões de ha da região, já dispomos de três tabelas
de interpretação de bioindicadores (Quadros 11, 12 e 13). Vários estudos
estão em andamento, visando à elaboração de novas tabelas para diferentes
regiões do país, diferentes tipos de solo (como os solos arenosos e de textura
média) e até mesmo diferentes sistemas de manejo (pastagens e cultivas
perenes e semi perenes). A maior vantagem dos bioindicadores é que eles
são mais sensíveis que indicadores químicos e físicos, detectando com maior
antecedência alterações que ocorrem no funcionamento do solo, em função
do seu uso e manejo. Ao auxiliar na tomada de decisões com relação aos
sistemas de manejo na propriedade agrícola, nossa expectativa, é de que a
bioanálise do solo será uma grande aliada na adoção de sistemas de manejo
que mantenham os solos saudáveis e produtivos.
Confarme verificado neste capítulo, os dados de pesquisa demonstram que
o componente biológico do solo está intimamente relacionado às dimensões
econômica e ambiental do conceito de sustentabilidade. Solos biologicamente
mais ativos também são mais produtivos, tamponantes, estáveis, resilientes,
com melhor potencial de biorremediação de pesticidas e com maior eficiência
no uso de insumos. Tudo isso resulta em maiores lucratividades tanto do
ponto de vista econômico como dos aspectos relacionados à prestação de
serviços ambientais.
As determinações das atividades das enzimas arilsulfatase e í3-glicosidase
por laboratórios comerciais, devidamente capacitados, que adotem princípios
de excelência em qualidade analítica, colocarão o Brasil na vanguarda mundial
desse assunto. o uso da bioanálise de solo permitirá que o agricultor possa
monitorar a "saúde" de seu solo sabendo exatamente o que avaliar, porque
avaliar, como avaliar, quando avaliar e como interpretar o que foi avaliado.
Por se tratarem de parâmetros obtidos em diferentes glebas da propriedade
agrlcola ("dentro da porteira"), a bioanálise do solo visa, também, difundir a
Tór>icos Ci Solo, J 0:399-462, 20 19

454 lêdt1 Carvalho Mendes et ai.
importância estratégica da sustentabilidade nas cadeias produtivas associadas

(carne, g rãos e silvicultura), fomentando o uso de sistemas de manejo
conserv acionistas, que otimizam o uso dos insumos e fatores de produção.
Dessa forma , o uso da bioanálise como parte das ro tinas de análise de solo,
também favorecerá a inserção do país na bioeconomia, fornecendo métricas
para atestar o crescimento agrícola com sustentabilidade. Um processo em que
todos saem ganhando: o agricultor, o país, a sociedade e o meio-ambiente.
AGRADECIMENTOS
À EMBRAPA, Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, pelo apoio

aos nossos trabalhos com Bioindicadores. Aos funcionários atuais (Clodoaldo
A . de Sousa, Lucas F.L.S. Rolim) e aposentados (Emílio J. Taveira, Maria
das Dores Silva, Odete J. dos Santos e Vilderete Castro Alves) do laboratório
de Microbiologia do Solo da Embrapa Cerrados que participaram dessas
pesquisas, desde 1998. Aos técnicos-agrícolas Osmar T. Oliveira e Valmir
V. de Sousa, a todos os estudantes de graduação e pós-graduação e aos
colegas pesquisadores/professores: Cícero Figueiredo (UnB),Claudinei
Kappes, Fábio Ono (FMT), Júlio César Salton (Embrapa Agropecuária Oeste),
Jeander Oliveira Caetano (FESURV), Leandro Zancanaro (FMT), Lourival
Vilela (Embrapa Cerrados), Luis Carlos Hernani (Embrapa Solos), Marco
Nogueira (Embrapa Soja), Mariangela Hungria (Embrapa Soja), Marilusa
Lacerda (UnB), Michely Tomazzi (Embrapa Agropecuária Oeste) e Vinicius
Benites (Embrapa Solos). A primeira autora agradece o auxílio de bolsas
e financiamento de projetos pela Embrapa (Projeto Bioindicadores - MP2),
CNPq (Edital de Redes REPENSA, Processo: 562433/2010-4, Edital Universal
Processo 404764/2016-9), FAPDF (Fundação de Apoio à Pesquisa Científica
e Tecnológica do Distrito Federal processos 193.000.079/2012 e 1355/2016)
e MCTI/CNPq/CAPES/FAPS (INCT-MPCPAgro).
LITERATURA CITADA
Acosta-Martínez V, Acosta-Mercado D, Sotomayor-Ramirez D, Cruz- Rodriguez L. Microbial
1
communities and enzymatic activities under different management in semiarids solls. APP
Soll Ecol. 2008;38:249-60.
5
Acosta-Martf nez V, C~uz L, Sotomayo~-Ramlr~z D, Pérez-Alegria L .. Enzyme ac_ tivi~ie _,.:;
affected by soil properhes and land use tn a lrop1cal watersl1ed. Appl Srnl Ecol. 2007,35.35
Acosta-Martinez ~· Lascano R, c _alde~ón ~· Booker JO, Zobeck TM, _up~hurcl1 D_R. . Ory~~~d
cropping systems mnuence lhe m1crob1al btomass and enzyme activi11es 111 a sern1and Se Y
soil. Blol Fert Soils. 2011 ;47:655-67.
T ópicos C i. Solo, J 0 :399-462, 20 19

13ioaná lise de solo: aspectos teóricos e prnlicos 455
Alef t<, Nannipieri P. Methods in applied sol! mlcrobiology and blocl10rnlstry. London: Acadernlc
Press: 1995
Arshad MA: M::irtin S . ldentifylng criticai llmits for soll quallty indicators ln agroecosystems.
Agr Ecosyst Environ. 2002;88: 153-60.
Babujia LC, Hungria M, Franchini JC, Brookes PC. Microbial biomass and aclivíty ai varlous
soil depths in a Brazilian oxisol arter two decades of no-tillage and conventional llllage. Soll
Biol Biochem. 2010;42:2174-81.
Baldrian P, Snajdr J, Merhautová V, Dobiásová P, Cajt11aml T, Valásková V. Responses of

lhe extracellular enzyme aclivities in Hardwood Forest to soil lemperature anel s0asonallly
and lhe potential effects of climate change. Soll Biai Biachem. 2013;56:60-8.
Balota E, Nogueira MA, Mendes IC, Hungria M, Fagotli DSL, Melo GMP, Souza RC , Melo WJ.
Enzimas e seu papel na qualidade do solo. ln: Araújo AP, Alves BJR, editores. Tópicos ern
Ciência do Solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2013. v. 8. p. 189-250.
Batota EL, Colozzi A, Andrade DS, Hungria M. Biomassa microbiana e sua atividade em
solos sob diferentes sistemas de preparo e sucessão de culturas. Rev Bras Cle nc Solo.
1998;22:641-9.
Balota EL, Colozzi-Filho A , Andrade DS, Oick RP. Microbial biomass in soils under different
lillage and crop rotation syslems. Biai Feri Soils. 2003;38: 15-20.
Balota EL, Kanashiro M, Colozzi A , Andrade DS, Dick RP. Soil enzyrr,e actívitles under
long-term tillage and crop rolation systems in subtropical agro-ecosystems. Braz J Mlcroblol.
2004:35:300-96.
Bandick AK, Dick RP. Field management effecls on soll enzyme activllles. Soll Biai Biocllem.
1999;31:1471-9.
Bel! TH, Klironos JN, Henry HAL. Seasonal responses of extracellular enzyme aclivlty and
microbial biomass to warming and nllrogen additlon. Soll Sei Am J. 2008;74:820-8.
Benites VM, Caetano JO, Ferreira Filho WC, Menezes CCE, Polldoro JC, Oliveira RP, Wiendl
T. lnfluence of brachiaria ( Urochloa briza11tha) as a winter cover crop on potasslurn use
efficiency and soybean yield under no-1111 ln lhe Brazillan Cerrado. e-ifc. 20'14;39:24-35
Bertuccini CT. Indicadores biológicos em áreas de cultivo orgânico e conve11cion0I no DF

[dissertação). Cuiabá: Universidade Federal de Mato Grosso; 2003.
Biswas S, Hazra GC, Purakayastha T J , Saha N, Milran T, Roy SS, Basak N, Mand..1I B.
Establishment of criticai lirnits of indlcators and indicas of soll quolity ln rlce-rice cropping
systems under different soil orders. Geoderrna. 2017;292:34-48.
Boerner REJ, Brinkman JA, Smith A . Seasonal varialions ln enzyme aclivity anel org,m lc
carbon in soil of a burned and unburned hardwoocl foresl. Soll Blol Blochorn. 2005;37:'1419-26.
Bosslo DA, Scow KM. lrnpact of carbon and floodlng on lhe metubollc divernlty oi 111lcroblnl
communities in soils. Appl Enviro n Mlcrob. 1995;61 :4043-50.
Canlarutti RB , Barros NF, M artinez HEP, Novais RF Avo lluçno du rorl(lldado do solo o
recomendaçêo de fertilizantes. ln: Novais RF, Alvarez V VH, Brn,os NF, Fontas RLF, Canlmuttl
RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do solo. Viçosa, MG: Sor.ieclmh~ Brnsllolru llo Ciúnclo
tio Solo; 2007. p, 769-850.
Tópicos Ci. Solo, 10.:399.. ,162.201 9

11r, ,u lr n M/\C, $ 1) 117.::-1 1: D, l':,ullno Hl3, S;iles LEO, VIIQ ltt LA. Atributos Indicadores de
qt1r,llrlnrlu e111 :inir;:, tl u Cr rrndo no c,ntorr1u elo Parq1w N:ir.ion,JI das Emas, Goiás. Biosci
.J W 1~~. 2'D 111!)'/ .(,11
C;1rnulro M/\C, $ ()112:1 1::D , l'"<ol:.; EF, F'oroir.:1 HS, /\zovodo WH Pl1ysic.JI, chemlcal and biological
prnpnrl,uG ui Curr :1do Doll un<Jur dlfíorent land us0 and llll,1ue sy:;toms. Rev Bras Cienc Solo.
2008::{:3: 1'17-G7.
C:m,olro R G, Mondon LD. Lovnto PE, Carvalho AM , Vivaldi LJ. Indicadores biológicos
asnoclado:; ;:io ciclo do fósforo 0m solos de Cerrado sob plantio direto e plantio convencional.
Po:.;q AÇJr opoc Br::is 200'1 :39:661-9.
Chaor GM, Tótola MR. Impacto do manejo de reslduos orgânicos durante a reforma de plantios
do eucalipto sobro Indicadores de qualidade do solo. Rev Sras Cienc Solo. 2007;31 :1381-96.
Cloveland CC, Townsend AR. Constance BC, Ley RE, Schmidt SK. Soil microbial dynamics
in Costa Rica: seasonal and biogeocllemical constraints. Biotropica. 2004;36:184-95.
Conculção PC. Amado T JC, Mielniczuk J, Spagnollo E. Qualidade do solo em sistemas

de manejo avaliada pela dinâmica da matéria orgânica e atributos relacionados. Rev Bras
Clenc Solo. 2005;29:777-88.
D'Andréa AF, Silva MLN, Curi N, Siqueira JO, Carneiro MAC. Atributos biológicos indicadores
da qualidade do solo em sistemas de manejo na região do Cerrado no sul do estado de
Goiás. Rev Bras Cienc Solo. 2002;26:913-23.
Debosz K, Rasmussen PH, Pedersen AR. Temporal variations in microbial biomass C and
cellulolytic enzyme activity in arable soils: effects of organic matter input. Appl Soil Ecol.
1999; 13:209-18.
Oernoling F, Flgueroa D, Baath E. Comparison of factors limiting bacterial growth in different

soils. Soil Biol Biachem. 2007;39:2485-95.
Dlck RP, Rasmussen PE, Kerie EA. lnfluence of long-terrn residue rnanagement on soil
e nzyrne activities ln relation to soil chemical properties of a wheat-fallow system. Biai Fert
Soils. 1988;6: 159-64
Díck RP. Soil enzymes activities as indicators of soil quality. ln: Doran JW, Coleman DC,
Bezdicek DF, Stewart BA, editors Defining soil quality for a sustainable environment. Madison:
Soll Science Society of America; 1994. p. 107-24.
Oick RP, Burns RG. A brief history of soil enzyme research. ln: Dick RP, editor. Methods of
soil enzymology. Madlson: Soil Science Society of America: 2011 . p. 1-19.
Doran JW. Soll microbial and blochemícal changes associated with reduced tíllage. Soil Sei
Soe Am J . 1980;44 :765-7 1.
Ooran JW, Parkln TB. Definlng and assesslng soil qualily. ln: Doran JW, Coleman DC, Bezdice~
DF, Stewart BA, cditors Defining soil quality for a sustainable environment. Madison: 5011
Scionce Sod~ly of America; 1994. p. 1-21.
Edwards KA, Jelferies RL. lnter-annual and seasonal dynamics of soil microbial bíornass
éJnd nulrlents ln wet and dry low-Arcllc sedge meadows. Soil Biai Biachem. 2013;57·8 3· 9 º·
Escano CR Jonos CA, Uehara G. Nulrienl diugnosis in com yrown on hydric dystrandepts
11. Cornparlson of two systerns of tíssue diagnools. Soil Sei Soe Arn J. 1981;45:1140-4.
l31oonf,11se de snlo: üspcclos te6ricm, e pr(1ticos 457
Ferreira EPB, St1nlos HP, Costa JR, D0-Polti H, Rumjanek NG. Microbial soll qualily indicators
under dlrfc 10nl crop rotalion sancl tlllage rnanagement. Rev Clenc Agron. 2010;41 :177-83.
Franchlni .IC, Crisplno CC, Souza RA, Torres E, Hungria M. Mlcrobiologlcal parameters as
lndicators or soil qualily under various soil rnanagemenl and crop rolation syslems in southern
Brazil. Soll TIII Res. 2007;92:18-29.
Frnzào LA, Plccolo MC, Feigl BJ, Cerrl CC, Cerrl CEP. tnorganic nltrogen, microbial biomass
and microbial .:ictivlty of a sandy Brazlllan Cerrado soil under differenl land uses. Agr Ecosyst
Envlron. 2010;135:161-7.
Gans J, Woilinsky M, Dunbar J. Compulatlonat lmprovemenls reveal greal baclerial diversity

and high metal loxicily in soll. Science. 2005;309:1387-90.
Geisseler D, Scow KM. Long-lerm effects of mineral fertillzers on soll microorganisms - a

review. Soil Biol Biachem. 2014;75:54-63.
Gianfreda L, Bollag JM. lsolated enzymes for lhe transformalion and detoxificalion of organic
pollutants. ln: Burns RG: Dick RP, editor. Enzymes in lhe environment: activity, ecology, and
appllcations. New York: Marcel Dekker; 2002. p. 495-538.
Gil-Saires F, Trasar-Cepeda C, Leiros MC, Seoane S. Different approaches lo evaluating soil

quality uslng biochemical properlles. Soil Biai Biachem. 2005;37:877-87.
Goberna M, Sánchez J, Pascuat JA, Garcfa C. Surface and subsurface organic carbon ,
microbial biomass and aclivity in a fores! soil sequence. Soil Biai Biachem. 2006;38:2233-43.
Green VS, Sloll DE, Cruz JC, Curi N. Tillage impacls on soil biologlcal activity and aggregation
ln a Brazilian Cerrado Oxlsol. Soil Till Res. 2007;92:114-21.
Gutknechl JLM, Field CB, Balser TC. Microbial communilies and lheir responses lo simulated
global change nuctuate greally over mulliple years. Glob Change Biai. 2012;18:2256-69.
Hatfield JL, Sauer T J, Cruse RM Soil: lhe forgotten piece of lhe water, food , energy nexus.
Adv Agron. 2017;143:1-46.
Hayano K, Tubakl K. Origln and properties of P-glucosldase activity of lomato-field soil. Soil
Biai Blochem. 1985;17:553-7.
Henry HAL. Soll extracellular enzyme dynamics in a changing climale. Soil Biai Biachem.
2013;56:53-9.
Holloway JD, Stork NE. The dimensíon of biodiversity: lhe use of invertebrates as indicalors of
human impacl. ln: Hawksworth DL, editor. The biodiversity of microorganisms and lnverlebrates:
11s role in sustainable agricullure. Wallington: CAB lnternallonai; 1991. p. 37-63.
Hope CFA, Burns RG. Activily, origlns and location of cellulases ln a sllt loam soil. Biai Fert
Soils. 1987;5:164-70.
Hungria M Franchinl JC, Brandão-Junior O, Kaschuk G, Souza RA. Soil microbial activlty
and crop s~stainabilily ln a 10119-term experiment with three soll-lillage and two crop-rolalion
systerns. Appl Soll Ecol. 2009;42:288-96.
Hussain I Olson KR w ander MM, Karlen DL. Adaptalion of soil quollty indlcos ::1ncl applicalion
lo throo tillago syst~ms ln Southern Illinois. Soll TIII Res 1999,50:237-'\9.
JfJnkini;on os, Powl$on os. The eHects of biacide troatn1011t on metabollsm ln s0II. V. A
n1üthotl for ,neasuring 60 11 hiorna!:i!.. Soll Biai Blochern. 1970:0:209-13.
lóprtu'J CI Solo, JO::i99-462, 2019

r<andC'ler E. Tscherko D. Splegol H. Long-lorn1111rn 1llorl11n ur 111h:1nlll:1l lllo111rniu, N 111l11111nll:1nlloI1
an.:l en7.yrn~ .1ctivilies of a Cl10mozom undor dillon:ml lllln1111 111,11 1:11w111u111 Hlni Fotl Sollti.
1999 :28"343-5 1
l<arien DL. S.lo ll Dl:. A framework for evnlllt.\11110 plly~;lr: 11 :111<1 lll1u111llJUI lmllt!ilhll :l oi tltlil
quality ln. Ooran JW Coleman DC, Bozdicek OF, Stown1l lt/\ nrll\01::, Dofll1h111 ::1111 quollty
for a sustainable ~nvironment. Msdison: Soll Sdc11~u Sw111l} ,,1i\ 111c:Hf~u: IUO•I p li:.1-12
l<aschuk G, Alberton O, Hungri::i tvl. Tluoe decatlos oi ::1011 mi,:,,,tilul llh,11111::1:3 uh1dlut1 I11 IJ1azllln11
ecosystems: lessons leamod about soll qualfly :111d l11di,~n\l,111:i ft1r h11p1 üvl110 :11 1t,lnl11nlilllly
Soil Biol Biachem. 2009;42:1- 13.
Klose S, Moore JM, Tabatabai MA. ArylsulfolHsc m~tlvlly of lllu 111lcru1Jlul IJl0111n:w 111 uoil:.1
affected by cropping syslems. Blol Fert Solls. ·1999;28:•ll>-!3•~
l<nighl TR, Dick RP. Dirrerenliating microbial and slnblll:w cl 1-l-ohtcoskkrnl:3 m:llvlty 1ul:illvo lo
soil quality. Soil Biol Biachem. 2004;3G:2089-9G.
Kotroczó Z, Veres Z, Fekete 1, Krakompergor Z, Tótl1 JA, Lnjllw I<, Tútl1111~1·,,·,: U ~ull
enzyme activity in response to long-lerm organlc nwllor 111anlpulol1011. Sol! 8101 lJlocllem
2014;70:237-43.
Kramer S, Green DM. Acid and alkallne phosphalase dy11rn11lcs anel thulr rel:itlom;hlp lo aull
microclimate in a semiarid woodland. Soil Biai Biachem. 2000;32: 179-UU.
Leite LFC, Galvão SRS, Holanda Neto MR, Araújo FS, lwat8 BF. Atributos qullnlco:3 o ustoqllllS
de carbono em Latossolo sob plantio direto 110 Cerrado do Plaul . Hev Bras Eng 1\ gr 1\mll
2010;14:1273-80.
Lisboa 88, Vargas LK, Silveira AO, Martins AF, Selbocll PA. lndlcmloro:; 111lc1obl.1111.H• tio
qualidade do solo em diferentes manejos. Rev Bras Cl011c Solo. 20 l 2;3ü:•IG-GG.
Liu W, Xu W, Hong J, Wan S. lnlerannual varlablllty or soll microbial blo1111rns tmd 1usplrnll011
in responses to lopography, annual burnlng and N addilion 111 o semlurld lo111p,m .1to ~tuppo,
Geoderma. 2010;158:259-67.
Lopes AAC, Sousa DMG, Chaer GM, Reis Junior FB, Glledo1l WJ, Mu11d1:m IC. l11tu1prulntlut1
of microbial soll indicators as a funcllon or crop yleld ond 0111L111I~ c~ll'bo11. Soll Sul So~ ,-\111
J . 2013a;77:4G1 -72.
Lopes AAC, Sousa DMG, Reis Junior FB, Flgueiroclo CC, Muloqulm, JV, Sout n LM, Mm1dllll
IC. Temporal varialion and criticai llmlts of 111lcrobl11I lndlculors 111 O>il80ls 111 lho Gl.ll tl1J1.i.
Brazil. Geoderma Reg. 20'18;12:72-82
Lopes AAC, Sousa DMG, Reis Junior FB, Mendl:!s IC. Ah'-cltylng ,IIILI lony -tu1111 ~h.Jl'l1l)O 1Jíll.Wtt;
011 !3-glucosidase, acid phosphaluse ::md rnylsulfuluso Ht.:tlvilim; ln n tl\lpl\:tll sl1Vt1111111h l', 1~111
Appl Soll Ecol. 2015;93:68-77
Lourenle ERP, MerCc111l0 FM, Murcholli ME, Slllllü LCF, Gon~:alvu~ MC, B llvll f\,lí\lJ, '11.1llt rl
1
CMA. Crop rotallon and soll blol;ho111lcol @d 111lc:ro1Jlolo[lk:ul dirn'ltl~lllflt-llm, ~111d 1:t11 11 l11' P
yield. Sernin Cíenc Agror. ~010:3 1:829-42.
Lupwayi NZ. Harker l<N. O'Donuvun JT, lu1kl11ull.rn li,, l:llm:1-.HIHIW l{E, l lLIII l.t\l, Will,11 1111' 1' :
11
CJ, Gan Y, Lafond GP. f\fay WE, Grrnil CA, l~olt1llno soll mllll\il.11:,1 µi,1111>1-t111:\ lt 1 \ l<1ld~
no-1111 canola 011 tlle Conm.11(111 p1ahfus Eur J Au1 0 11 ~O W,t,2: 110- IH
Tôpicos CI. Solo. 1O<lll1) tl b2, 201 1)

Bioanálise de solo: élSpectos teóricos e práticos 459
Maia CE, Morais ERC, Oliveira M. Criticai level through lhe reduced normal dislribuition
approach: a new proposal for interpretation of foliar analysis. Rev Bras Eng Agr Amb.
2001 ;5:235-8.
Matias MC BS, Salviano AAC, Leite LFC, Araújo ASF. Biomassa microbiana e estoques de
C e N do solo em diferentes sistemas de manejo, no Cerrado do Estado do Piaul. Acta Sei
Agron. 2008;1:5 17-21.
Matsuoka M, Mendes IC, Loureiro MF. Biomassa microbiana e atividade enzimática em

solos sob vegetação nativa e sistemas agrlcolas anuais e perenes na região de Primavera
do Leste (MT). Rev Sras Cienc Solo. 2003;27:425-33.
McDaniel MD, Kaye JP, Kaye MW. lncreased temperatura and preclpilation had limited effecls
on soil extracellular enzyme aclivities in a post-harvest fores!. Soil Biol Biachem. 2013;53:90-8.
Mei N, Yang B, Tian P, Jiang Y, Sui P, Sun D, Zhang Z, Qi H. Using a modified soil qualily
index lo evaluate densely tilled soils with different yields in Northeast China. Environ Sei
Pollut R. 2019:26:13867-77.
Mendes IC, Sousa DMG, Reis Junior FB. Bioindicadores de qualidade de solo: dos laboratórios
de pesquisa para o campo. Cad Ciên Tecnol. 2015;32: 191 - 209
Mendes IC. Indicadores biológicos de qualidade de solo em sistemas de plantio direto no

Brasil: estado atual e perspectivas futuras. ln: Moreira MS, Kasuya MCM, editores. Fertilidade
e biologia do solo: integração e tecnologia para todos. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de
Ciência do Solo; 2016. v. 1. p. 297-322.
Mendes IC, Caetano JO, Hernani LC, Reis-Junior FB, Benites VM. Soil enzymes activities
in Cerrado's grain-crops farming systems with Brachiaria. ln: World Congress on lntegrated
Crop-Livestock-Forest Systems; 2015; Brasília, DF. Brasllia, DF: Embrapa; 2015.
Mendes IC, Fernandes MF, Chaer GM, Reis Junior FB. Biological functioning of Cerrado
soils under different vegetalion types. Plant Soll. 2012;359: 183-95.
Mendes IC, Kappes C , Ono FB, Sousa DMG, Reis-Junior FB, Lopes AAC, Semler TO,
Zancanaro L. Qualidade biológica do solo: por que e como avaliar. Rondonópolis: Boletim
de Pesquisa da Fundação MT; 2017. p. 98-105.
Mendes IC, Scopel E, Reis-Junior FB, Marchelli AD. Indicadores biológicos em solos de
propriedades rurais sob plantio direto e convencional na região de Rio Verde (GO). ln: XXX
Congresso Brasileiro de Ciência do Solo: sustentabilidade e qualidade ambiental [CD-ROM];
2005; Recife. Recife; CBCS; 2005.
Mendes IC, Sousa DMG, Reis Junior FB, Lopes AAC. Indicadores de qualidade biológica
para manejo sustentável de solos arenosos. Viçosa, MG: Boletim Informativo Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo; 2018a;44:22-27.
Mendes IC, Souza LM, sousa DMG, Lopes AAC, Reis Júnior FB, Lacerda MPC, Malaquias
JV. Criticai limits for microbial indicators in tropical Oxisols ai posl-harvest: lhe FERTBIO soil
sample concept. Appl Soil Ecol. 2019;139:85-93.
Mendes IC, Souza LV, Resck DVS, Gomes AC . Biologlcal propertles of aggregates from a
Cerrado Oxlsol under conventional and no-tlll management systems. Rev Bras Clenc Solo.
2003;27:435-43.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

~endes IC, Torrnena CA, Cherubin MR, Karlen DL. Soil health assessment and maintenan
in ~enlíéll and Soulh-Cenlrnl Brazil. ln: Reicosky D, editor. Managing soil health for sustainab~
agncultu re: Mor.itoring and management. Cambridge: Burleigh Dodds Science publishin ~
20 18b. V. 2. p. 379-417. g,
Moyes AB , Bowlir,g DR. lnterannual variation in seasonal drivers of soil respiration in a semi-
arid Rocl<y Mounlain meadow Biogeochemistry. 2013;11 3:683-97.
Nannipieri P, Ceccanti 8, Bianchi D. Characterizalion of humus phosphatase complexes

exlracled from soil. Soil Biai Biachem. 1988;20:683-91.
Nannipieri P, Ceccanti 8 , Cervelli S, Sequi P. Slability and kinetic properties af humus urease
complexes. Soil Biai Biachem. 1978;10:143-8.
Nicolodi M , Gianello C, Anghinoni 1. Fertilidade: uma propriedade emergente do sistema solo

[CD-ROM). ln: V Reunião Sul-Brasileira de Ciência do Solo; 2004; Florianópolis. Florianópolis:
Sociedade Brasileira de Ciência do Solo/Núcleo Regional Sul; 2004.
Nicolodi M, Gianello C. Anghinoni 1, Marré J, Mielniczuk J. Insuficiência do conceito mineralista

para expressar a fertilidade do solo percebida pelas plantas cultivadas no sistema plantio
direto. Rev Bras Cienc Solo. 2008;32:2735-41.
Nunes RS, Lopes AAC, Sousa DMG, Mendes IC. Management systems and lhe carbon
and nitrogen stocks of Cerrado Oxisol under soybean-maize succession. Rev Sras Cienc
Solo. 2011 ;35:1407-19.
Pathan SI, Zifcáková L, Ceccherini MT, Pantani OL, Vêtrovsky T, Baldrian P. Seasonal variation
and distribution of total and aclive microbialcommunity of ~-glucosidase encoding genes in
coniferous forest soil. Soil Biai Biachem. 2017;105:71-80.
Peixoto RS, Chaer GM, Franco N, Reis Jr FB, Mendes IC, Rosado AS. A decade of land use
contributes to changes in lhe chemistry, biochemistry and bacterial community structures of
soils in the Cerrado. Anton Leeuw. 2010;98:403-13.
Pereira AA, Hungria M, Franchini JC, Kaschuk G, Chueire LMO, Campo RJ, Torres E. Variações
qualitativas e quantitativas na microbiota do solo e na fixação biológica do nitrogênio sob
diferentes manejas com soja. Rev Bras Cienc Solo. 2007;31 :1397-412.
Portilho IIR, Scorza Júnior RP, Salton JC, Mendes IM, Mercante FM. Persistência de inseticidas
e parâmetros microbiológicos em solo sob sistemas de manejo. Cienc Rural. 2015;45:22-S.
Powlson DS, Brookes PC, Christensen BT. Measurement of soil microbial biomass provides
an indication of changes in total soil organic matter due to straw incorporation. Soil Biai
Biachem. 1987;19:159-64.
Rastin N, Rosenplanter K, Hüttermann A Seasonal variation of enzyme activity and their

2
dependence on certain soil factors in a beech forest soil. Soil Biai Biachem. 1988;20:637-4 -
Romero-Olivares AL, Allison SD, Treseder KK. Soil microbes and their response to experimental
warming over lime: a meta-analysis of field studies. Soil Biai Biachem. 2017;107:32-40.
Santos VB Castilhos DO, Castilhos RMV, Pauletto EA, Gomes AS, Silva DG. Biornassta.
· ·r n es
atividade microbiana e teores de carbono e nitrogênio totais de um planossolo sob di ere
sistemas de manejo. Rev Bras Agrocienc. 2004;10:333-8.
. 1
810
Schloss PD, Handelsman J . Toward a census of bacteria in soil. PLoS Cornpul ·
2006;2:786-93.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

Scow KM . Somasco O, Gunapala N, Lau s, Venette R, Ferris H, Miller R. Shennan C.

Transition from conventional to low-input agriculture changes soil fertility and biology. Calif
Agr. 1994 ;48:20-6.
Silva AP, Babujia LC, Franchini JC, Souza RA, Hungria M. Microbial biomass under dlfferent
soil and crop managements in short- to long-term experiments performed in Brazil. Field
Crop Res. 201 O;119:20-6.
Singh P, Goshal N. Variation in total biological productivity and soil microbial biomass in
rainfed agroecosyslems: impacl of application of herbicida and soil amendments. Agr Ecosyst
Environ. 2010;137:241-50.
Slaughter LC, Weintraub MN, McCulley RL. Seasonal effects stronger than three-year climate
manipulation on grassland soil microbial community. Soil Sei Am J. 2015;79:1352-65.
Smith JL, Paul EA. The significance of soil microbial biomass estimations. ln: Bollag J, Stotzky
DG, editor. Soil biochemistry. New York: Marcel Dekker; 1990. v. 6. p.357-96.
Souza ED, Carneiro MAC, Paulino HB, Silva CA, Buzettl S. Frações do carbono orgânico,
biomassa e atividade microbiana em um Latossolo Vermelho sob Cerrado submetido a
diferentes sistemas de manejas e usos do solo. Acta Sei Agron. 2006;28:323-9.
Souza ED, Costa SEVGA, Anghinoni l, Carneiro MAC, Martins AP, Bayer C. Soil quality
indicators in a Rhodic Paleudult under long term tillage systems. Soil Till Res. 2014;139:28-36.
Souza LM, Sousa DMG, Reis-Júnior FB, Mendes IC. Carbono da biomassa microbiana em
latossolos determinado por oxidação úmida e combustão a temperatura elevada. Pesq
Agropec Bras. 2015; 50:1061-70.
Stott DE, Andrews SS, Liebig MA, Wienhold BJ , Karlen DL. Evaluation of f3-Glucosidase
activity as a soil quality indicator for lhe soil management assessment framework. Soil Sei
Soe Am J. 2010;74:107-19.
Stursova M, Sinsabaugh RL. Stabilization of oxidative enzymes in desert soil may limit organic
matter accumulation. Soil Biai Biachem. 2008;40:550-3.
Tabatabai MA. Soil enzymes. ln: Weaver RW, Scott A, Bottomley PJ, editors. Methods of
soil analysis: microbiological and biochemical properties. Madison: Soil Sclence Society of
Amarica; 1994. P. 2. p. 778-833.
Tótola MR, Chaer GM. Microrganismos e processos microbiológicos como indicadores da

qualidade dos solos. ln: Alvarez V VH, Schaefer CEGR, Barros NF, Melo JWV, Costa LM,
editores. Tópicos em Ciência do Solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo;
2002. V. 2. p. 195-276.
Tscherko D, Kandeler E. Biomoniloring of soils - denitrification enzyme activity and soil

microbial processes as indicators for environmental stress. ln: Becker KH, Wleser P, editors.
Proceedings of the 7th lnternational Workshop on Nitrous Oxide Emissions, Cologne; April
1997; Bergische. Wuppertal: Universitãt Gesamthochschule; 1997. p. 373-81.
Valpassos MAR, cavalcante EGS, Cassiolato AMR, Alves MC. Effects of soil management
systems on soil microbial activity, bulk density and chemical properties. Pesq Agropec Sras.
2001 ;36: 1539-45.
Verstraete w, Voeis JP. Soil microbial and biochemical characteristics ln relation to soil
management and ferlility. Soll Biol Biocl1em. 1977;9:253-8.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

462 leda Carvalho Mendes el ai.
Wade J, Culman, SW, Hurisso TT, Miller RO, Baker L, Hoewarth WR. Sources of variabillty that
compromise mineralizable carbon as a soil health indicator. Soil Sei Soe Am J. 2018:82:243-52.
Wallenstein MD, Burns RG. Ecology of extracellular enzyme activilies and organic matter
degradallon in soil: a complex community-driven process. ln: Dick RP, editor. Methods of soil
enz:m,ology. Madison: Soil Science Society of America; 2011 . p. 35-56.
Wallenstein MO, Weintraub MN. Emerging toais for measuring and modeling lhe in situ activity
of soil extrocellulm enzymes. So:I Biai Biachem. 2008;40:2098-106.
Wick 8, Kühne RF, Vielhaucr K, Vlel< PL. Temporal variability of selected soil microbiological
and biochemical indicaloiS under different soil quality condilions in south-western Nigeria.
Biol Fert Soils 2002;35:155-67.
Zibilske LM. Carbon mineralization. ln: Weaver RW, Scott A, Bollomley PJ, editors. Methods
of soil analysis: microbiological and biochemical properties. Madison: Soil Science Society
of Ame rica; 1994. P. 2. p. 836-64.
Zuber SM, Villamil MB. Meta-analysis approach lo assess effect of tillage on microbial biomass
and enzyme activities. Soil Biai Biachem. 2016;97:176-87.
Tópicos Ci. Solo, 10:399-462, 2019

L EVEDURAS DO SOLO E SUAS
A~LICAÇÕES NO BIOCONTROLE E N A
PROMOÇÃO DO CRESCIMENTO VEGETA L
Geisianny Augusta Monteiro Moreira11l

& H elson Marie Martins do Valel2l
Introdução.............................................................................................................................................. 463
Leveduras do solo ................................................................................................................................... 465
Taxonomia ........................................................................................................................................... 465
Fatores ecológicos que iníluenciam a distribuição de leveduras ........................................................ 467
Comunidades de leveduras em solos cultivados e florestais .............................................................. 475
Comunidade de leveduras em solos de ambientes extremos ............................................................. 483
Comunidade de leveduras em solos tropicais..................................................................................... 485
Métodos de caracterização da diversidade ............................................................................................. 488
Isolamento e cultivo.......................................................................................................................... . 488
Abordagens independentes de cultivo ................................................................................................ 493
Leveduras como agentes de biocontrole................................................................................................. 496
Leveduras como agentes de promoção do crescimento vegetal ............................................................ 503
Considerações finais ............................................................................................................................... 5 10
Literatura citada ....................................................................................................................................... 511
INTRODUÇÃO
Leveduras são fungos unicelulares (reino Fungi, domínio Eukarya) que

fazem parte dos filos Ascomycota e Basidiomycota, e seu crescimento
vegetativo se dá, predominantemente, por brotação ou por fissão, além
de não formar estados sexuais dentro de corpos de frutificação ou sobre
eles (Kurtzman e Fell, 1998). Estimativas sugerem que a diversidade de
fungos varie entre 1,5 e 5, 1 milhões de espécies, das quais apenas cerca de
100 mil foram descritas (Blackwell, 2011). Habitats complexos e ainda pouco
explorados, como os solos, podem abrigar um grande número de espécies
não descritas (Yurkov et ai., 2012a). A partir da primeira edição do livro "The
yeasts: a taxonomic study", o número de espécies de leveduras descritas
cresceu de 164, em 1952, para 349, em 1970, 500, em 1984, e 700, em
1998 (Kurtzman e Fell, 1998). Uma extrapolação desses dados levou a uma
predição de mais de mil espécies descritas a partir de 2005 (Lachance, 2006).
111 Universidade dt· Urasilia _ UnU. lns1i1u10 Jc Cicncias Uiulógicas - IO. Urnsi l u1, DF, l'lra:,,il, E•mai l :
gamm.biu@gmail.cum
,:, UnivcrsiJudc <lc ílrnslli:i UnO, (nstitulo Jc Cién~·ios Biológicas - líl, Dcp.11 1t11nc1110 de Fi111pJh1lngi,1, 11r.L•il i.,.,
DF. Brasi l. E-mail: hdson@unb.hr
464 Gcisiannv /\ugust.i Monlcilo Moreirn & Hclson Mmio Mart ins do Vale
O estudo sobre a ecologia de leveduras se faz importante e é base

fundamental para entender a diversidade, o comportamento ecológico e a
evolução de espécies desse grupo, uma vez que a interação entre leveduras
e seu substrato na natureza pode levar a mudanças evolutivas nas espécies.
As leveduras estão amplamente distribuídas no mundo, habitando plantas
(raizes, caules, folhas , flores, frutos e exsudados), insetos (drosófilas e
abelhas), água e solos (Spencer e Spencer, 1997).
No solo, a composição de espécies da comunidade de leveduras depende
dos nutrientes presentes, as quais são frequentemente subordinadas à ação
de outros microrganismos para realizar a quebra de polímeros recalcitrantes,
liberando, assim, formas assimiláveis. Muitas espécies de leveduras são
transientes, ou seja, residem temporariamente nos solos, e são provenientes
do decaimento de folhas, flores, frutos e restos de animais. Entretanto, algumas
delas são residentes pennanentes nos solos (espécies pedobiontes), incluindo
espécies dos gêneros Lipomyces e Cryptococcus (Spencer e Spencer, 1997;
Botha, 2011).
A capacidade de sobrevivência de espécies tipicamente pedobiontes no
solo é conferida a algumas características, tais como: ampla capacidade
metabólica, produção de esporos resistentes, produção de cápsulas
exopoliméricas e produção de substâncias poliméricas extracelulares,
facilitando a formação de biofilmes em ambientes oligotróficos (Bolha, 2006).
As leveduras do solo são conhecidas por sua capacidade de crescer em
condições extremas, por exemplo, solos hipersalinos (Mokhtarnejad et ai.,
2015), solos desérticos de regiões polares (Connell et ai., 2008), habitats
ricos em nutrientes, como a rizosfera (Mestre et ai., 2011a), e solos de Mata
Atlântica (Pimenta et ai., 2009). As espécies relatadas são capazes de utilizar
um amplo espectro de fontes de carbono, incluindo produtos da hidrólise
enzimática de materiais lignocelulósicos, tais como compostos aromáticos
simples, hemicelulose e ácidos orgânicos (Yurkov et ai., 2012b).
Considerando a heterogeneidade dos solos, pode-se esperar que o número
e a diversidade de espécies sejam distribuídos de forma desigual e mostrem
variação temporal (Botha, 2006). Leveduras ocorrem em uma ampla faixa de
diferentes tipos de solo, desde florestais e cultiváveis (Sláviková e Vadkertiová.
2000, 2003a) até de ambientes extremos, como a Antártida (Connell et ai.,
2008). Além disso, fatores, como temperatura, umidade, composição qulmica
e localização geográfica, podem influenciar a diversidade de leveduras nesses
ambientes (Vishniac, 2006).
Os dados sobre diversidade de espécies de leveduras no solo são
provenientes de estudos fundamentados em técnicas de cultivo, e, segundo
T/Jpícos CI Solo, 10:463-52 1, 2019

Lt•vcd11ms do solo e s 11n::: ttpllcnções IHJ bloco11lrolc e• 1tll prornoçüo do crc:;clmenlo... 465
Masinová et ai. (2017a), esse é um grupo de microrganismo de fácil cultivo.

Atualmente, métodos Independentes de cultivo permitem que a composição
da comunidade microbiana do solo possa ser inferida a partir da extração,
da quantificação e da identificação de moléculas, principalmente de DNA e
RNA (Hill et ai., 2000). Recentemente, Maslnová et ai. (2017a) publicaram o
primeiro trabalho com foco apenas nos fatores que determinam a composição
da comunidade de leveduras em solos florestais na Europa utilizando
sequenciamento de amp/icons pela plataforma !Ilumina MiSeq.
Muitas são as espécies de leveduras empregadas em processos
biotecnológicos, e a prospecção de estirpes com características que promovem
o crescimento vegetal e o controle biológico de fungos fitopatogênicos
vem ganhando destaque (EI-Tarabily e Sivasithamparam, 2006). Assim,
prospectar substâncias bioativas ou atividades por leveduras selvagens
pode ser promissora em futuras aplicações industriais; logo, a associação
do conhecimento sobre a diversidade genética desse grupo com a sua
diversidade funcional é essencial para o entendimento do papel ecológico
em ambientes naturais.
Com isso, percebe-se a importância de conhecer a diversidade de
leveduras nos solos, primeiramente por causa da sua importância ecológica
nesse ecossistema, sobretudo por participar de maneira ativa na ciclagem
dos nutrientes no solo. Por outro lado, as atividades humanas, a gestão do
uso e manejo da terra e as mudanças climáticas estão causando grande
impacto na biologia do solo, o que pode alterar completamente a comunidade
microbiana e limitar o conhecimento sobre a real diversidade dos ambientes
naturais. Dessa forma, o objetivo deste capitulo é expor o estado da arte sobre
a diversidade desse grupo em diversos tipos de solo no mundo, apresentar
as ferramentas, e as metodologias de estudo das comunidades de leveduras
em solos e demonstrar as passiveis aplicações das leveduras como agentes
no biocontrole e na promoção do crescimento de plantas. Espera-se que
este material possa auxiliar e incentivar o desenvolvimento de pesquisas
sobre a diversidade e a ecologia de leveduras em solos brasileiros, visando
reduzir a atual lacuna de conhecimento nesse campo.
LEVEDURAS DO SOLO
Taxonomia
Leveduras, caracterizadas como um grupo taxonómico heterogêneo
de fungos unicelulares, possuem distribuição ublqua, mas não uniforme,
Tópicos Cl. Solo, l 0 :'1 63-!i2 l, 2019

4 66 Geislanny Augusta Monteiro Moreirn & Helson Maria Martins do Vale
em ambientes aquáticos e terrestres e na atmosfera (Péter et ai. , 2017;

Buzzini et ai., 2017). Estudos sobre a diversidade de leveduras nos solos se
iniciaram no século XIX, período em que o solo era considerado apenas um
reservatório de leveduras provenientes de outros habitats; posteriormente,
foi demonstrado que as comunidades de leveduras do solo são diversas e
diferentes, em tem10s taxonômicos, das presentes acima dele (Yurkov, 2018).
Por definição clássica, leveduras são "fungos cujo crescimento vegetativo é
predominantemente unicelular resultante de brotamento ou fissão e que não
formam seus estados sexuais dentro de um corpo de frutificação ou sobre
ele" (Kurtzman e Fell, 1998).
Filogeneticamente, as leveduras estão inseridas nos filos Ascomycota e
Basidiomycota. Para o Ascomycota, espécies de leveduras são encontradas
de forma exclusiva nos subfilos Saccharomycotina e Taphrinomycotina,
com 103 gêneros descritos, sendo que alguns deles, como Lipomyces,
possuem espécies predominantemente isoladas do solo (Buzzini et ai.,
2017). Espécies desse filo apresentam importância biotecnológica e
industrial, geralmente associadas a processos fermentativos, tais como
produção de bebidas alcoólicas, produtos de panificação, queijos, entre
outros (Kurtzman et ai., 2011 ). No filo Basidiomycota, espécies de
leveduras ocorrem nos três subfilos: Agaricomycotina, Pucciniomycotina
e Ustilaginomycotina, com aproximadamente 121 gêneros. Muitas dessas
espécies são dimórficas, ou seja, alternam entre os estágios leveduriforme
e hifal durante o seu ciclo de vida (Buzzini et ai., 2017).
Apesar de as leveduras basidiomicéticas possuírem considerável
importância médica, econômica e agronômica, estima-se que as espécies
descritas representem 1 % das existentes na natureza. A identificação e
a filogenia de leveduras basidiomicéticas são difíceis de se solucionar
por causa da natureza polifilética desse grupo (Fell et ai., 2000), embora
esforços recentes tenham buscado esclarecer as relações filogenéticas
e atualizar a classificação taxonômica de espécies pertencentes ao filo
Basidiomycota (Scorzetti et ai., 2002; Liu et ai., 2015). Espécies desse
filo apresentam uma grande diversidade de interações ecológicas, como
patógenos de plantas, insetos, micoparasitas e saprófitas (Buzzini et ai.,
2017).
O conhecimento sobre a diversidade de leveduras em diversos habitats tem
aumentado de modo exponencial, com relatos de 1.500 espécies descritas até
2011 , na última versão do ''The yeasts: a taxonomic study" (Kurtzman et ai..'
2011 ), com estimativas do total de espécies de leveduras chegando a 15 mil
(Lachance, 2006). Porém, aproximadamente 130 espécies têm sido relatadas
Tópicos Ci. Solo, 10:'163-521, 20 19

l.,·v,·1h11 O!• du ·,olo ,. 1nHu1 npllc111;ücH nn bloco11lrolu e na rrumoçfio do crescimento... 467
por cousa 00 sua associação com o ecossistema solo em todo o mundo

(Yurkov ot ai., 2011 ).
VAriflS novas espécies de leveduras Isoladas de forma exclusiva
(los solos lôm sido descritas recentemente, tanto no filo Basidiomycota
(Middelhovon e l ai., 2001 ; Sugila et ai., 2002; Valente et ai., 2012 ;
Motaung d ai., 2013; Maslnová et ai., 2017b) quanto no filo Ascomycota
(Lee et ai., 2009; Ribeiro et ai., 2011; Mestre et ai. , 2011 b; Nouri et al. ,
2018). Esses recentes relatos demonstram o quão pouco é explorada a
diversidade desse grupo e comprovam a urgente necessidade de esforços
e desenvolvimento de abordagens para promover o inventário global da
diversidade de leveduras em solos.
Fatores ecológicos que influenciam a distribuição de

leveduras
As leveduras representam uma parte significativa da comunidade fúngica

dos solos. Elas possuem papel ecológico importante e fundamental, pois
influenciam o crescimento microbiano e vegetal, atuam na formação de
agregados e na manutenção da estrutura dos solos, servem como fonte de
nutrientes para predadores, participam da mineralização da matéria orgânica
e da dissipação de carbono e energia, bem como atuam na ciclagem de
nutrientes, como nitrogênio e enxofre, e na solubilização de nutrientes, como
o fosfato (Bolha, 2011 ).
A quantidade e a composição de espécies das comunidades nos solos são
distribuídas de forma desigual. São observadas com frequência, em riqueza
e abundância, nas camadas superficiais dos solos mais do que nas camadas
mais profundas (Masfnová et ai., 2017a; Glushakova et ai., 2017), em maior
quantidade nos solos rizosféricos e em associação com ectomicorrizas do
que em solos não rizosféricos (Mestre et ai., 2011 a) e em menor número
em associação com Invertebrados do solo (Ba et ai., 2000). A distribuição
de leveduras no solo é frequentemente fragmentada, com poucas espécies
compartilhadas entre os sítios amostrados (Yurkov, 2017).
A comunidade de leveduras do solo pode conter espécies que de fato
residem nesse habitat e espécies que são transitórias ou que ocasionalmente
estão presentes nos solos. Espécies que se originam, reproduzem-se e são
residentes exclusivas nos solos são chamadas de autóctones. Já espécies
originárias de outros habitats são chamadas de alóctones (Starmer e
Lachance, 2011 ). Na prática, essa distinção é diflcil de ser feita, sobretudo
em habitats como o solo, que, muitas vezes, pode servir de reservatórios
Tóplcu-, CI. Solo, 10:'16'.l-[)2 1, 20 J9

46 Geisianny Augusta Monteiro Moreirn & Helson Maria Martins do Vale
para espécies provenientes de outros habitats (Yurkov, 2018). Entretanto

1
espécies de leveduras, que são repetidamente isoladas do solo, podem ser

consideradas como autóctones (Starmer e Lachance, 2011 ). Por exemplo,
espécies do gênero Lipomyces são bem conhecidas por sua associação
com solos nas camadas ricas em matéria orgânica, e todas as espécies
descritas até o momento são provenientes exclusivamente de amostras de
solo (Ribeiro et ai., 201 O).
Leveduras pigmentadas, como Cystobasidium , Rhodotoru/a,
Rhodosporidiobolus, Sporobo/omyces e Vishniacozyma , originam-se
de superfícies de plantas e são com frequência encontradas em solos.
Espécies dos gêneros Cystofi/obasidium e Apiotrichum são, muitas vezes,
compartilhadas entre o horizonte A do solo e a serapilheira, enquanto os
gêneros Lipomyces e Myxozyma são residentes permanentes nos solos
(Bolha, 2011 ).
A capacidade de sobrevivência de leveduras autóctones no solo se
deve a alguns fatores, a saber: ampla capacidade metabólica que propicia
a assimilação de diversos nutrientes, produção de esporos resistentes e
de cápsulas exopoliméricas, que permite a sobrevivência em ambientes
oligotróficos e facilita a formação de biofilmes (Bolha, 2006).
A habilidade na produção de cápsulas exopoliméricas confere vantagens
às espécies de leveduras, uma vez que esse mecanismo facilita o sequestro
e a concentração de nutrientes em ambientes com baixa concentração
nutricional e teor de água, como solos semiáridos, nos quais ocorre uma
predominância de leveduras encapsuladas (Vishniac, 2006). Além disso, em
razão dessa habilidade, leveduras dos gêneros Cryptococcus e Upomyces
possuem um importante papel na formação e na estabilidade de agregados
do solo, afetando a capacidade de retenção de água e, consequentemente,
aumentando a fertilidade do solo (Bolha, 2011).
Ao contrário do fenótipo sacarolítico tipicamente associado a leveduras,
ou seja, sua capacidade de decompor açúcares como fonte de energia
no metabolismo, as espécies relatadas nos solos são capazes de utilizar
um amplo espectro de fontes de carbono, incluindo produtos da hidrólise
enzimática de materiais lignocelulósicos, tais como compostos aromáticos
simples, hemicelulose e ácidos orgânicos (Yurkov et ai., 2012b}.
Algumas espécies são capazes de utilizar aerobicamente L-arabinose,
D-xilose e celobiose, provenientes da hidrólise enzimática de materiais
vegetais lignocelulósicos, realizada por bactérias e fungos. Enquanto isso,
outras poucas espécies assimilam intermediários da degradação da lignina,
como ácido ferúlico, ácido 4-hidroxibenzoico e ácido vanílico (Botha, 2oo 5).
Tó picos Ci. Solo, 10:46~:3-521 , 2019

Levedurils do solo e suas ilpllcnçõcs no bioconlrole e na promoçõo do crescimenlo... 469
Recentemente Masinová et ai. (2018) demonstraram que algumas espécies

de leveduras podem atuar como decompositoras eficientes de hemicelulose,
celulose e quilina, assim como grande parte da atividade enzimática está
associada com a superfície da parede celular. Essa característica difere
da estratégia utilizada por fungos filamentosos decompositores, os quais
secretam enzimas hidrolíticas no ambiente.
Considerando a heterogeneidade dos solos, pode-se esperar que o
número e a diversidade de espécies de leveduras sejam distribuídos de
forma desigual e mostrem variação temporal, dependendo das condições
ambientais que estão em constante mudança (Botha, 2006). A densidade e
a presença de certas espécies de leveduras podem variar desde nenhuma
ou algumas até milhares de células por grama de solo, com influência de
diversos fatores, tais como: tipo e forma de manejo do solo, precipitação
e condições climáticas e presença de plantas e animais (Phaff e Starmer,
1987; Sláviková e Vadkertiová, 2000, 2003a).
O ambiente possui importância fundamental para o desenvolvimento
de leveduras nos solos. Assim, os parâmetros abióticos explicam algumas
diferenças encontradas nas comunidades de leveduras, embora estas
possam variar extremamente dentro de uma pequena escala espacial, entre
diferentes tipos de floresta ou diferentes tipos e intensidades de manejo do
solo (Quadro 1) (Yurkov et ai., 2012b).
Temperatura, taxa de precipitação anual, pH e teor de carbono são os
principais parâmetros do solo frequentemente associados à distribuição de
leveduras (Quadro 1) (Yurkov et ai., 2012a). Baixos valores de pH favorecem
o crescimento e a permanência de fungos no solo, resultando em um maior
tamanho populacional das comunidades presentes em solos ácidos. A textura
dos solos, no que se refere à porcentagem de partículas (areia, silte e argila),
também influencia a comunidade de leveduras, a qual, em solos semiáridos,
apresentou um maior número de células em amostras com maior conteúdo
de silte e baixo pH. Já solos ácidos favorecem o crescimento fúngico, pois
acredita-se que o efeito da textura do solo (maior conteúdo de silte) esteja
relacionado a uma maior disponibilidade de nutrientes, como cátions, os quais
tendem a ficar adsorvidos a partículas de argila e silte em solos alcalinos
(Vreulink et ai., 2007). Já em solos alcalinos, o número de células de leveduras
das espécies mais comuns apresentou baixos valores, em comparação a
solos ácidos (Maksimova e Chernov, 2004 ).
Solos de alta fertilidade suportam uma maior diversidade de espécies
do que solos de baixa fertilidade. Leveduras presentes em solos de baixa
fertilidade desenvolvem estratégias de sobrevivência, como a produção de
Tópicos Ci. Solo, J0:'1 63-521. 2019

-; A
C- Quadro 1. Principais fatores ecológicos (bióticos e abióticos) associados à distribuição de espécies e suas influencias na --..J
V
§" estrutura das comunidades de leveduras nos solos :::>
V,
n Fator ecológico associado à

(f)
Espécies de levedura Resultados na comunidade Referência
o distribuição de espécies
-º
-
o
~
Candida frijotensis Candida neerlandica Candida
orthopsitosis Candida railenensis Candida sojae
Acidez total e alto teor de
alumínio
Modifica a composição
taxonômica
CaNalho et ai..
201 3.
C)
tt
:!;.
D
(J'\ Candida tetrigidarum Candida tropicalis Candida ~
~
'
t.,, flavescens Kazachstania exígua Torutaspora globosa '<
N Torutaspora maleeae Apiotrichum toubieri >
=
t.:J
N Saitozyma podzofica e:
o Alta precipitação pluvial, Aumenta a abundância da Vishniac. 200ô. !!;.
..... Yurkov et ai., 2012a.
e;
-= conteúdo de matéria orgânica,
alta relação C:N e matéria
espécie
Mestre et ai., 2014.
3:
o
orgãnica em decomposição r:>
::;·
Cryptococcus afbidus Cryptococcus chemovii Vishniac, 2006. o
Temperatura Determina a distribuição
3:
das espécies o
...,
e;:
Bamettozyma cafifomica Bamettozyma vustinii Tipo de vegetação (pastagem Modifica a composição Yurkov et ai., 2012b. cJ
Cfavispora reshetovae Lindnera satumus ou florestal) taxonômica ~
Schwanniomyces occidentalis Bamettozyma pratensis :I
e;:
Candida kruisii Debaryomyces hansenii Kazachstania ;;;-
o
::,
piceae Undnera misumaiensis
3:
Baixa precipitação pluvial CJ
Cryptococcus phenolicus Aumenta a predominância Mestre et ai. . 2014. ....
da espécie õ"
3:
CJ
Apiotrichum porosum Baixas temperaturas, pouca Aumenta a predominância Mestre et ai., 2014. ....
disponibilidade de nutrientes e da espécie ::,
,r.
água e.
o
So/icoccozyma terricola Cystofi/obasidium capitatum Tipo de vegetação (diferentes Modifica a composição Maksimova e &=
e;:
Trichosporon pu/lu/ans Rhodotorula rubra Rhodotoruta formações florestais) taxonômica Chemov. 2004.
glutinis Kloeckera apis Debaryomyces castellii Slâviková e
Debaryomyces polymorphus Pichia americana Vadkertiovâ, 2000.
--,
o. Quadro 1. Cont. r(1)
-o e::::
n· ro
o Fator ecológico associado à a.
111 Espécies de levedura Resultados na comunidade Referência e
..,
D. distribuição de espécies CJ
"'
o.
C/'l Apiotrichum porosum Cryptococcus camescens Horizonte e tipo do solo Modifica a composição Glushakova et ai., o
o
p Dothiora cannabinae Rhodotoru/a mucilaginosa taxonómica 2017. "'
o
....o Cryptococcus magnus Cryptococcus saitoi o
li)
:::,. Hanseniaspora uvarum Pichia misumaensis C/1
C'\ e
w Saitozyma podzolica Lipomyces kononenkoae Acidez total e alto teor de Aumenta a predominância Moreira e Vale,
CJ
(/)
C..,"'1
CJ
-
N
~
N
Aureobasidium /eucospermi alumínio, potássio e matéria
orgânica
das espécies 2018. 'O
n
CJ
o..... '°º'
Candida valida Williopsis satumus Cryptococcus Cultura agronômica Modifica a composição Sláviková e li)
'° albidus Debaryomyces occidentalis taxonómica Vadkertiová, 2003.
(/)
::,
o
Rhodotorula aurantiaca Rhodotoru/a glutinis Sazonalidade Modifica a composição Sláviková e ü
õ'
Cystofilobasidium capitatum taxonómica Vadkertiová, 2000. n
o
Saitozyma podzolica Solicoccozyma fuscescens pH do solo e tipo de vegetação Modifica a composição Masínová et ai., .. :::.
..,
o
Solicoccozyma tenicola Apiotrichum porosum (espécie de árvore dominante) taxonómica 2017a. ro
(1)
Apiotrichum dulcitum Cutaneotrichosporon moniliiforme ::,
OI
Fellozyma inositophila
-o
..,
Williopsis satumus Pichia aff. Stipitis Macrofauna do solo (exemplo, Modifica a composição Yurkov et ai., 2008. o
3
minhocas) taxonómica (aumenta .,..,o
ascomicetos) CJ•
o
a.
Candida parapsilosis Cryptococcus uzbekistanensis Baixa precipitação Modifica a composição Yurkov et ai., 2016. o
Cryptococcus huempii Rhodosporidium babjevae taxonómica (aumenta o ..,
n
(1)
Schwanniomyces po/ymorphus Sporobo/omyces roseus número de espécies raras) 111

n
§'
Solicoccozyma terricola Saitozyma podzo/ica Solos ricos em nutrientes, teor Modifica a composição Yarwood et ai., (1)
::,
de N, pH do solo e teor de água taxonómica (aumenta 2010. 9
basídiomicetos)
~
-.....J
~ ~
"o
r=;·
til
-...)
t...>
D
U)
o
-º...... C)
ro
o
A
§:
01
O\ ::::,
w Quadro 1. Cont. ::::,
&, '-C
-"'
~
Espécies de levedura Fator ecológico associado à
distribuição de espécies
Resultados na comunidade Referência
►
e:
to
e:
o
_. ~
~
'° Candida santamariae Candida oregonensis Sazonalidade Modifica a composição França et ai., 2016. s::
Schizoblastosporion skarkeyi-henricii Apiotrichum taxonômica (aumenta a o
:;
porosum Solicoccozyma terrico/a Saitozyma podzolica abundância na primavera) ro
::;·
o
Cryptococcus camescens Cryptococcus nyarrowii pH alcalino e baixos valores de Modifica a composição Connell et ai., 2008. s::
Mrakia stokesii Cryptococcus camescens condutividade elétrica taxonômica (aumenta o
til
Leucosporidium spp. Debaryomyces hansenii
Rhodotorola /aryngis Clavispora /usitaniae
diversidade de espécies) ~r
!(o
Candida marítima Ho/termanniella wattica Rhodotoru/a Fração do solo Modifica a composição Mestre et ai., 2011 a. :e
ro
iii'
f ujisanensis Lindnera rhizosphaerae Rhodotorula taxonômica (aumenta a o::::,
colostri Apiotrichum dulcitum Dothiora cannabinae proporção de leveduras
ascomicéticas na rizosfera)
s::
CJ
..,
o
s::
..,
CJ
::::,
til
e.
o
&"-
~
Lcvedurus do solo e suns ,1plicações no biocontrole e nn promoç[10 do crcsclmcm to... 4 73
cápsulas de exopolissacarideos e a formação de biofilmes para sequestro

de umidade e nutrientes (Spencer e Spencer, 1997; Bolha, 2006).
Alto teor de alumínio e acidez total podem determinar a distribuição das
comunidades de leveduras em solos do domínio Cerrado, bem como o pH,
a textura e o conteúdo de fósforo (Quadro 1) (Carvalho et ai., 2013; Moreira
e Vale, 2018), em que aproximadamente 90 % da distribuição de espécies
do gênero Candida foi correlacionada com altos teores de alumínio e acidez
total , sugerindo que essas espécies possuam mecanismos de tolerância a
essas condições (Carvalho et ai., 2013).
As populações de leveduras nos solos são fortemente afetadas não
somente pela umidade e pela temperatura, mas também pela drenagem
do solo, no que se refere à textura e ao conteúdo de matéria orgânica (Oi
Menna, 1965). O teor de umidade do solo e a disponibilidade de nutrientes
em formas assimiláveis podem propiciar um maior número de células de
leveduras. Em ambientes hostis, com menor disponibilidade de nutrientes
facilmente assimiláveis, o número de leveduras diminui, e as comunidades
apresentam uma composição diferente de espécies, estando relacionada
à textura do solo, à disponibilidade de água e à capacidade das espécies
em assimilar moléculas complexas (Vishniac, 2006; Vreulink et ai., 2007;
Carvalho et ai., 2013).
As características fisico-químicas dos solos podem influenciar a distribuição
taxonômica. Uma combinação de temperatura e precipitação explica a maior
parte do padrão de distribuição de espécies predominantes nos solos, enquanto
uma combinação de precipitação e pH explica a distribuição em nível de
clado dentro das ordens mais comuns, com Influência do tipo de vegetação
presente. Por exemplo, espécies do gênero Cryptococcus, inseridas no clado
Albidus, predominam em solos desérticos, enquanto espécies de outros
clados, em solos mais úmidos e com mais vegetação, com as espécies da
ordem Tremellales sendo favorecidas em solos com baixo pH (Vishniac, 2006).
A incidência de radiação UV pode ser um importante fator ecológico
que determina a distribuição das comunidades de leveduras em ambientes
sem vegetação ou dominados por vegetação rasteira (Tosi et ai. , 2005),
propiciando uma maior abundância de leveduras pigmentadas, como
Rhodotorula mucilaginosa, cuja pigmentação confere vantagens seletivas
ao proteger as células contra a incidência de luz UV (Connell et ai., 2008).
A diversidade de leveduras em ambientes com condições extremas é
menor em comparação com ecossistemas florestc1is ou cultivados. Leveduras
pertencentes, principalmente, aos gêneros Cryptococcus e Rhodoton1la são
responsáveis por uma porcentagem significativa de sua populaçao em regiões
fóp1crJ'> Ci. Sulu, JO.'l(>'.3.52 1, ~01 9

com cundi,~Lh s Glirn:·11ic.1!~ ndvuI~11s. Lovt thrrns t1t--icrnnlcóllcns, por !4I1n Vf>%,
s, o 1.' Sl -.. is~~,~ 1h)~~~.u llpL' du ocu!:1:-;istun 111 (11~;11 :hld1111 oi 11I., 200J ).
r ntorl'S ,1111bk.11t.11s . i1k'11n do clol01111h 111r ;, u mt; '!10111 tio lovuchir ,s, pn<lorn
dil:, 1 .1 co1111,osi~~t"i 1, nu n domlnAlll:ln dt l~i:pt',,:lu:-: 11t1~ con1unidnch,~1. Em
solos flor es1:.1is d.1 1 ~1lclf.ll"inlu, :1lnu111:1s o:Jl'"' 1·I, 1~-: llpil:nmonto lsol.idns cio
solos tivt-1r,"l111 dlf1:1ronh:is p;1dn>0::; cln dlst1 lh11l~·t10. Snitozynll) pot/10/h:~1 íol
domin8nlc e m solos riens 0111 11ulrlunlrn; , l 1H111tmlo l\piotrlc/111111 / lCJ1c)S11tn
dominou solo~ r.O111 l>Clixo dlsµonlbilldndú do 1,utriontos e cl0 1'1gu I u co111
lemporalums n1ois balx:..1s; j:..i lev0clun:1s 011cupsulndns, como C1yplococc11s
phenolicus, dorninnn-1m locais com bolxn µrecipll;1çõo (Mestra <3t nl., 20·1,1).
A comµosição da comunldF1cl0 ele leveclur 1~ cio solo pode sor ofot0da
também µelo tipo de v0g0laç[10. O d0calm011lo do folhas, provenionlos de
plantas acima do solo, pode contribuir de morlo subglanclal para o comµosiçHo
das comunidades, uma vez que o liloplano contém uma populaç~o ab1111cl0nlo
de leveduras (Yurkov et ai., 20·12a). Porém, a semelhança entre a comunlclacl0
do liloplano e dos solos diminui gradualmente, tanto ern abundêncla como em
riqueza de espécies, desde a serapllllelra até os horizontes mais profundos
do solo (Figura 1) (Makslmova e Chernov, 2004 ).
Além disso, obse1va-se uma sucesst1o de espécies desde o filoplano até
as camadas mais profundas do solo (Figura 1). Por exemplo, Papiliotronw
laurentii e Rhodotom/a glutinis si:lo espécies predominantes nas partes aéreas
de plantas e consideradas transi0nl0s ou alóclones nos solos. Jé~nos reslciuos
vegetais em decomposiç~o. geralmente encontram-se fungos l0v0durifonn0s,
como Aureobasidium pullulans e Cystofilobasidilm1 capitatu111. Nos horizontes
superiores e, sobretudo, mais profunctos dos solos, são 0ncontmd0s e~pócies
tipicamente pedobiontes ou autóctones cio solo, como Saitozymo poclzolico
e Solicoccozyma lerricola (Makslmova 0 Chernov, 2004 ).
A atividade da macrofauna do solo também pode afetar a dlslribul~:t\O
e a composição taxonómica das comunidades de leveduras nos solos. Ein
solos florestais, a atividade das minhocas Lwnbricus terrestres levo pouco
efeito na abundância total de leveduras, porém lnllu0nclou subslancl0lmonte o
composição taxonómica da comunidade, m11110nlando, cl0 modo slgnlílcnHvo,
a quantidade de leveduras ascomicéllcas em substratos •~ssoclaclos con1 °
atividade das minhocas (Yurkov et ai., 2008),
Por causa do pequeno tamanho das células, m;; comu1iicloclos do
leveduras ocupam micro-habitats no solo que poclern sor afotuclmj por
diversas propriedades do solo, como oclclez, teor do t\gun O cllsp011lbillcludo
de nutrientes, conforme demonstrmto. Esses nlrlbulos cio ~mio, por l'lll • vuz,
podem ser afetadot> polfl co,nposlçl\o do t>spéclos du pluntw1 pru:10nt\1~-
Leveduras do solo e suas aplicações no bioconlrole e na promoção do crescimento... 475
it- Filoplano:
L:
+ Espécies:
Cryplococcus /aurenlii
e Rhodolorula g/ufinis
('O
'ü e Crypfococcus albidus
e • Cyslofilobasidium capita/um
,co
'O <' Melchnikowia pulcherrima
e
::J e Sporobolomyces roseus
.o a Leucosporidium scoltii
--
('O
('O
N
Q)
e Rhodotorula fujisanensis
a Aureobasidium pu/lulans
::J
CT e Rhodotorula mucilaginosa
·e Cl, Sailozyma podzolica
üu. Horizontes inferiores do solo:
e Cryptococcus terricola
:J Lipomyces spp.
a Apiolrichum porosum
e Rhodolorula minuta
.... Candfda spp.
CD Debaryomyces vanrijiae
Figura 1. Sucessão de espécies nas comunidades do filoplano até os horizontes

inferiores do solo, enfatizando a diminuição da densidade populacional, a
riqueza e a abundância de espécies com a profundidade do solo.
Fonte: elaborada com base em Maksimova e Chemov (2004), Glushakova et ai. (2017) e Golubtsova et ai.
(2007).
Dessa forma, sugere-se que as comunidades de leveduras do solo sejam

influenciadas por um conjunto de interações complexas de diversos fatores
ambientais, em menor ou maior grau, que irá ditar a composição e a estrutura
dessas comunidades (Mestre et ai., 2014; Masínová et ai. , 2017a).
Comunidades de leveduras em solos cultivados e

florestais
A influência do tipo de vegetação e do uso e manejo da terra na composição

da comunidade de leveduras do solo (Quadro 2) revela um forte efeito a longo
prazo da substituição de florestas por vegetação campestre (Yurkov et ai.,
2012b ). Em solos florestais não manejados, foi observada a predominância
das espécies So/icoccozyma terrico/a e Trichosporon dulcitum. Contudo, à
medida que se aumenta a intensidade de manejo florestal, elas estão sendo
substituídas pelas espécies Saitozyma podzolica e Cryptococcus terreus.
Já em pastagens, a abundância das espécies Schwanniomyces castellii e
Cryptococcus aerius diminui conforme se intensifica o manejo das áreas.
Leveduras ascomicéticas, em geral, são mais frequentes e abundantes
em solos cultivados e pastagens, ao passo que leveduras basidiomicéticas,
em solos florestais (Yurkov, 2018). A composição de espécies também
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521. 2019

"""'
~ Quadro 2. Densidade populacional e espécies de leveduras mais frequentes em solos cultivados e florestais ~
"O -...J
r, C'
o
VI Tipo de solo/ Densidade de leveduras
n manejo (UFC/g de solo) Espécies predominantes Referência
(f)
o Cultivado (milho, 40 - 6.8 x 10' Papiliotrema laurentii Candida ma/tosa Metschnikowia pulcherrima Sláviková e Vadkertiová.
-º- beterraba e batata) Sporobolomyces salmonico/or 2003a. or-
o
:::.
°';_..,w
N
Cultivado
( cana-de-açúcar)
1.5 X 106 - 10.23 )( 106 Papiliotrema /aurentii Cryptococcus a/bidus Fellomyces horovitziae
Rhodotoru/a glutinís Debaryomyces hansenii Candida azyma
Bullera variabílis
De Azeredo et ai., 1998.
ª~
V,
'<:
>
e::
N
Cultivado (ameixa) 1.7 x 105 - 2.8 x 105 Rhodotorula spp. Candida spp. Tuszynski e Satora. 2003. l:J
e::
-
o
-=>
Florestal (Rússia) 10 3
- 10 5
Saitozyma podzo/ica Wickerhamomyces anomalus Rhodotoru/a Glushakova et ai., 2015.
"'
éj
3:
mucilaginosa Cryptococcus magnus Schwanniomyces castellii o
Toru/aspora delbrueckii Apíotrichum porosum Apíotrichum laibachii (e
Apiotrichum dulcitum o
Florestal (Rússia) 102 - 104 Apiotrichum porosum Cryptococcus saitoi Debaryomyces hansenii Glushakova et ai. , 2017. :?.:
o
....
Cryptococcus wieringae Cryptococcus tephrensis Rhodotorula ro
colostri Cryptococcus magnus Rhodotorula muci/aginosa e]
Cryptococcus camescens ~
:r:
e;:
Florestal 2.4 X 103 - 9.7 X 105 Kazachstania piceae Schizob/astosporion starkeyi-henricii Yurkov et ai., 2012a. .;;-
(Alemanha) Solicoccozyma terricola Rhodotoru/a colostri Apiotrichum dulcitum o
::,
Apiotrichum porosum Saitozyma podzolica 3:
~
....
Florestal (Portugal) 1.3 X 105 - 1.3 X 106 Cryptococcus terreus Rhodotorula mucilaginosa Cryptococcus Yurkov et ai. , 2016. õ.
aerius Candida quercitrusa Meyerozyma guilliermondii 3:
!::J
Aureobasidium namibiae Lachancea thermotolerans ....
::,
Florestal 1.5 X 103
- 1 .1 X 10 4
Papiliotrema /aurentii Cystofi/obasidium capitatum Leucosporidium Sláviková e Vadkertiová, "'
e.
lEslováquia) scottii Rhodotorula aurantiaca Tríchosporon cutaneum 2000. o
g;:
Florestal 3.42 X 103 - 3.75 X 103 Saitozyma podzolica Cryptococcus phenoficus Cryptococcus Mestre et ai., 2011a. ro
{A.rgen\lna) aerius Candida marítima Holtermannlel/a wattica So/icoccozyma
lerr/cola Cryptococcus terreus Apiotrichum porosum
Leveduras tio solo e suas ;:iplicações no biocontrole e na promoçõo d o crcscirn<'n lo... 4 77
modifica entre os solos cultivados e florestais. Enquanto espécies, como

Papiliotrema laurentii, Cystofilobasidium capita/um, Leucosporidium scottii,
Rhodotorula aurantiaca e Trichosporon cutaneum, predominam em solos
florestais (Sláviková e Vadkertiová, 2000), outras espécies, como Candicla
ma/tosa, Metschnikowia pulcherrima e Sporobo/omyces salmonicolor, sf10
predominantes em solos cultivados (Sláviková e Vadkertiová, 2003a).
Além disso, a população de leveduras em solos cultivados pode ser
significativamente menor do que a encontrada em solos ílorestais, nos quais
o número de células viáveis chega a ser dez vezes menor (Sláviková e
Vadkertiová, 2000, 2003a), podendo ter seu tamanho e sua abundância de
espécies reduzidos, principalmente como consequência do uso de produtos
fitossanitários (Sláviková e Vadkertiová, 2003b ).
A composição e a abundância das comunidades de leveduras em solos
cultivados e/ou manejados são influenciadas pelas leveduras provenientes
de partes aéreas das plantas, as quais entram no solo durante o plantio
direto ou com material vegetal em decomposição, dependendo, sobretudo,
do conteúdo de matéria orgânica, da disponibilidade de água, do tipo de
solo, do regime de manejo e da planta cultivada. O tamanho da população
de leveduras varia de poucos a muitos milhares de unidades formadoras
de colônias por grama de solo (Quadro 2). A diversidade de leveduras
ascomicéticas presentes em solos agrícolas inclui espécies fermentativas,
leveduras pedobiontes e fungos dimórficos. Já as leveduras basidiomicéticas
são encontradas, principalmente, em espécies relacionadas aos gêneros
Cryptococcus e Trichosporon (Vadkertiová et ai., 2017).
O estágio de desenvolvimento da planta cultivada pode iníluenciar a
composição e a abundância das comunidades de leveduras associadas
à rizosfera. Em plantações de milho, foi demonstrado que a composlçào
da comunidade de fungos na rizosfera de plantas jovens (20 dias) diferiu
consideravelmente daquela de plantas senescentes (90 dias), em que fungos
da ordem Pleosporales do filo Ascomycota predominaram em plantas jovens,
enquanto leveduras basidiomicéticas, das ordens Filobasidiales e Sporidiales,
foram predominantes na rizosfera de plantas senescentes (Figura 2)
(Gomes et ai., 2003). Jà em plantações de cana-de-açúcar, a contagem de
leveduras atingiu 1,5 x 106 UFC g·1 na fase inicial de crescimento das plantas,
chegando a quantidades dez vezes maior no estágio final de crescimento
(De Azeredo et ai., 1998).
A comunidade de leveduras também se modifica de acordo com o
compartimento do solo em que se encontra. Um estudo da comunidado
fúngica em plantações de milho, avaliando quatro comparthnonlos cio solo
Tópicos Ci. Solo, 10:'163-52 1, 20 19

478 Gcisianny Auguslél Monteiro Moreira & Helson Mmio Mmtins elo Vale
Comunidade fúngica no solo e na rizosfera de milho

100
Ci]
.2:
no
m 80 Mucorales
Q.) 70 Bullera unica
,_
60 1. Eurotiales Bu/lera oryzae
ro
<
·u 50 e.~Filobssidi;ilcs Bulle:8. hannae
e:
<(U 40 rJ Sporidiales Spand1obolus sp.
-o
e:
::,
30 • Cryptococcus magnus
20 50rd 185
.D ªna Cryptococcus /uteolus
~ 10 1 Hypocreales
o
o Pleosporales
20 dias 90 dias 20 dias
Rlzosfera Solo
Figura 2. Dinâmica da comunidade fúngica no solo e na rizosfera durante

o desenvolvimento de plantas de milho. Em destaque, as ordens e as
espécies de leveduras basidiomicéticas detectadas (Gomes et ai., 2003).
(0-1 O cm, 40-50 cm, 60-70 cm e raiz), revelou alguns táxons de leveduras
generalistas, como Trichosporon, Exophiala e Candida, nos compartimentos do
solo, e os táxons Cryptococcus e Rhodotoru/a, na raiz. Entretanto, a proporção
de leveduras foi maior nos compartimentos do solo (13-69 %) do que na
raiz (4-13 %) (Moll et ai., 2016). Diferentemente, na rizosfera de plantações
de milho, as espécies Bullera unica, B. hannae, B. oryzae, Cryptococcus
magnus, Cr. /uteolus e Sporidiobolus johnsonii foram predominantes (Figura 2)
(Gomes et ai., 2003).
As diferenças encontradas estão relacionadas ao tipo de nutriente
presente em cada compartimento do solo, indicando que as comunidades
fúngicas presentes nos compartimentos superiores (0-10 cm e 40-50 cm)
relacionam-se com os resíduos de plantas e os exsudados das raízes,
enquanto as comunidades presentes no compartimento inferior (60-70 cm)
estão mais distantes desses resíduos vegetais (Moll et ai., 2016).
Algumas culturas podem influenciar a comunidade de leveduras do solo.
Em solos de vinhedo, as populações de microrganismos foram afetadas
pelas flutuações sazonais, pelo estado fenológico das videiras e pelo tipo de
manejo da terra. Porém, apenas a população de levedura foi dependente,
principalmente, do efeito sinérgico da temperatura e do estado fenológico
da videira, em que a abundância se relacionou com a disponibilidade de
açúcares fermentáveis das uvas maduras e com a atividade humana durante
a colheita (López-Pineiro et ai., 2013).
Além disso, as leveduras presentes no solo podem ser captadas
pelas raízes das videiras e transportadas para o fruto na época de pré-
colheita, contribuindo, assim, para a qualidade do fruto e dos seus produtos
Tópicos Ci. Solo, 10:463-52 1, 2019

Leveduras do solo e suas aplicações no biocontrole e na promoção do crescimento... 479
fermentáveis, conferindo características regionais derivadas do metabolismo

da levedura captada do solo durante a fermentação alcoólica (Mandl et ai.,
2015). Solos de vinhedos podem apresentar uma alta diversidade de leveduras,
principalmente ascomicetos, em razão de sua capacidade fermentativa, embora
basidiomicetos, como a espécie Aureobasidium pul/u/ans, também sejam
abundantes (Kachalkin et ai., 2015).
O cultivo de árvores frutíferas proporciona um aumento populacional
na comunidade de leveduras durante o período de amadurecimento dos
frutos (Quadro 2). Um estudo em pomares de ameixa demonstrou que a
contagem de células de leveduras por grama de solo foi de 2,8 x 105 CFU 9·1 ,
na época de amadurecimento dos frutos, para 1,7 x 105 CFU g·1, um mês
após a colheita (Tuszynski e Satora, 2003). Novas espécies têm sido descritas
em solos de pomares, tanto para ascomicetos (Chen et ai., 201 O) como para
basidiomicetos (Chen et ai., 2012).
Ao contrário dos solos de pomares, solos de pastagens são manejados
de forma menos intensa, pois contêm mais matéria orgânica e possuem
uma maior riqueza de espécies vegetais utilizadas como forrageiras.
As comunidades de leveduras nesse tipo de solo são formadas por espécies
tipicamente pedobiontes, por exemplo, Saitozyma podzolica, Wickerhamomyces
anomalus, Schwanniomyces capriotti e Candida vartiovaarae (Glushakova et ai.,
2015, 2016; Vadkertiová et ai. , 2017).
Leveduras em solos cultivados podem ser resistentes, sensíveis ou neutras
à presença de pesticidas e herbicidas. Já as espécies que habitam as partes
aéreas de plantas, que são regularmente expostas a pesticidas, entram no
solo com o decaimento do material vegetal e contribuem para o aumento
da quantidade de leveduras resistentes a agroquímicos nesse ambiente
(Vadkertiová et ai. , 2017).
Algumas espécies de leveduras são hábeis em degradar pesticidas
e herbicidas. Upomyces starkeyi, espécie tipicamente isolada de solo,
mostrou habilidade em degradar o herbicida Paraquat in vitro, sugerindo
que a biodegradação desse herbicida esteja associada com a integridade
da parede celular da levedura e que a remoção dessa parede celular resulta
em perda completa da sua capacidade de degradação (Carr et ai., 1985).
Candida sp. , uma nova espécie isolada de solos cultivados com cana-de-
açúcar, apresentou habilidade em utilizar o pesticida lindano como única
fonte de carbono, envolvendo um mecanismo enzimático para sua completa
degradação (Figura 3) (Saiam e Das, 2014). A capacidade de degradar o
lindano também foi comprovada em Rhodotorula sp., uma nova espécie
de levedura isolada de solos cultivados com sorgo (Saiam et ai. , 2013).
Tópicos Ci. Solo, 10:463-52 1, 20 19

4~0 Gcisianny /\ugustn Monteiro Moreira & Helson Mmio Martins do Vt1le
Llndano Pontacloro Trlcloro
C'
1
CI
CI
(Pontochlorocyclohoxano - PCCH)
CIÓ CICI
C
IO º
(Trichloro-2,5-cyclohexadieno - TCCH)
CI ~ C~
CI CI CI
Dlcloro
o (2, 5-dichlorohydroquinone. DCHQ)
~ o-----+
-
TCA
Energia + C02 + H,0
C
l( :r
ºº"'º
MA
(Maleyl acetate)
~
~o bo
HMSA
- '-,._/
--º◊º · º
(Hydroximuconicsemialdehyde)
CI
Cloro
(2-chlorohydroquinone - CHQ)
¾,_
Figura 3. Proposta de via metabólica da degradação do pesticida lindano

nas espécies Candida sp. e Rhodotorula sp. O composto final (Ma/ey/
acetate), obtido por meio da ação de enzimas secretadas pelas leveduras,
é assimilado e utilizado no ciclo do ácido tricarboxílico (TCA) para geração
de energia na célula (Saiam e Das 2014; Saiam et ai. 2013).
É proposta uma rota de degradação hipotética, em que as espécies secretam

enzimas que irão hidrolisar o lindano até o composto maleilacetato, o qual,
por sua vez, é assimilado pela célula e utilizado no ciclo do ácido tricarboxílico
para geração de energia (Figura 3) (Saiam e Das, 2014; Saiam et ai., 2013).
Leveduras em solos cultivados também possuem um papel importante
na transformação de nitrogênio, fósforo e fontes de carbono. Espécies, como
Aureobasidium pullulans e Exophiala spp., produzem ureases que podem estar
envolvidas na mineralização de ureia no solo. Já Barnettozyma californica
e Cyberlindnera suaveolens utilizam nitratos e podem estar envolvidas n~
desnitrificação de nitrogênio (Vadkertiová et ai., 2017). Debaryomyces hansenu,
isolada de solo rizosférico, demonstrou eficiência na solubilização de fosfato,
aumentando a disponibilidade desse nutriente para as plantas (Narsian et ai.,
201 O). Algumas outras espécies possuem capacidade de assimilação de font~s
de carbono, semelhante à celobiose e D-xilose, provenientes da degradaça~
13
de celulose, hemicelulose e lignina (Cadete et ai., 2012; Morais et ai., 20 ·
Molnárová et ai., 2014).
50105
A diversidade de leveduras também tem sido estudada em
0111
florestais de distintos biornas do mundo. Diferentemente do que ocorre
solos cultivados , nos quais ascomicetos, em geral, são mais frequentes
T ópico::; Ci. Solo, I0:'16J-52 J, 20 J9

e abundantes, em solos florestais há a predominância de basidiomicetos,

por possuírem a habilidade de utilizar um amplo espectro de fontes de
carbono, incluindo compostos complexos. Espécies pertencentes ao gênero
Cryptococcus estão entre as mais relatadas. Além disso, solos florestais,
geralmente, contêm entre 102 e 103 células de leveduras por grama de solo
(Quadro 2) (Yurkov. 2017, 2018).
Em solos florestais, as espécies de leveduras dependem das propriedades
do solo, que, por sua vez, são muito influenciadas pela cobertura vegetal.
As informações sobre o tipo de solo, considerando os processos químicos e
físicos que ocorreram durante a formação do solo, refletem a história do habitat
e dos fatores que moldaram as comunidades de leveduras ali presentes.
Dessa forma, informações sobre o tipo de cobertura vegetal, o tipo de solo
e suas propriedades físico-químicas são cruciais para entender os fatores
que influenciam a comunidade de leveduras (Yurkov, 2017).
Fungos dominam as comunidades microbianas em solos florestais ricos
em matéria orgânica, em solos desenvolvidos e que estão em processo final
de sucessão e, com frequência, em solos ácidos (van der Heijden et ai.,
2008). As comunidades de leveduras são predominantes em solos de florestas
temperadas e boreais, por serem ricos em matéria orgânica bruta e possuírem
um processo de decomposição mais lento, por causa das baixas temperaturas
(Yurkov, 2017).
A distribuição das comunidades de leveduras nos horizontes de três
diferentes tipos de solo florestal da Rússia foi avaliada, e, em todos eles, a
contagem máxima de leveduras foi de 104 UFC/g na serapilheira, diminuindo
drasticamente com a profundidade. No entanto, na profundidade de 12~160 cm,
a contagem de leveduras aumentou de maneira significativa em todos os
solos {Glushakova et ai., 2017).
Uma possível explicação para esse fenômeno seria o transporte passivo
das células de leveduras pelos horizontes do solo para serem depositadas
no horizonte B, no qual os constituintes solúveis dos horizontes A e E são
acumulados. Por outro lado, o material orgânico que é lixiviado do horizonte
A e depositado no horizonte B o caracteriza como um habitat rico em húmus,
podendo, assim, suportar nutricionalmente uma comunidade de leveduras
maior do que aquelas das camadas superiores do solo, cujas condições
nutricionais são limitantes. Porém, ainda são necessários mais estudos para
investigar se essas leveduras residem de forma passiva ou se propagam de
maneira ativa no horizonte B dos solos (Yurkov, 2017).
A composição das espécies dominantes em _cada tipo de solo foi
significativamente diferente, e a maioria das espécies isoladas eram alóctones
Tópicos Ci. Solo, J0:463-52 J, 20 19

482 Geisianny Augusta Monteiro Moreira & Helson Mario Martins do Vale
do solo, por exemplo, Cryptococcus magnus, Cryptococcus carnescens e

Rhodotoru/a mucílaginosa, amplamente relatadas na filosfera de espécies
vegetais florestais. Saitozyma podzo/íca e So/icoccozyma terricola, espécies
autóctones do solo, foram encontradas em somente um tipo de solo com
abundância relativa insignificante. Já Apiotrichum porosum, tipicamente isolada
de solos e sobretudo associada ao horizonte A, foi encontrada em todos os
tipos de solos avaliados (Glushakova et ai., 2017).
A distribuição das comunidades de leveduras em florestas de coníferas e
florestas decíduas durante o ano é desigual, pois a abundância e a riqueza
de espécies são influenciadas pelas flutuações sazonais. Amostras coletadas
durante a primavera continham uma maior abundância de células do que
as amostras coletadas no verão, quando provavelmente a intensidade
luminosa e o baixo teor de água no solo tenham tido um efeito inibitório
sobre as leveduras. A distribuição das leveduras pigmentadas Rhodotoru/a e
Cystofi/obasidium spp. variou de maneira sazonal, sendo amplamente relatadas
durante o outono e o inverno (Sláviková e Vadkertiová, 2000). Dessa forma,
percebe-se uma correlação entre o estado fenológico das espécies vegetais
presentes nas florestas e a abundância e a riqueza das comunidades de
leveduras dos solos, o qual se altera de acordo com a estação sazonal.
Parâmetros abióticos possuem pouco efeito sobre a comunidade de
leveduras do solo dentro de um mesmo tipo florestal. A quantidade, a
diversidade e a estrutura da comunidade de leveduras refletem as propriedades
da cobertura vegetal, semelhante à idade e ao estado fenológico das plantas
(Yurkov et ai., 2012b).
Em florestas do Mediterrâneo, com três diferentes tipos de cobertura
vegetal, a diversidade de leveduras não mostrou diferenças dentro do mesmo
sistema, apresentando uma mudança gradual à medida que ia modificando
o tipo de cobertura vegetal (de florestas úmidas para florestas secas).
As florestas com menor nível de precipitação tiveram forte impacto na
diversidade de leveduras e na estrutura da comunidade 1 com um aumento
no número de espécies raras e diminuição nos valores de uniformidade. Dessa
forma, a estrutura da comunidade de leveduras reflete os fatores ambientais
que afetam a cobertura vegetal acima do solo (Yurkov et ai., 2015).
A presença de espécies arbóreas dominantes foi o principal fator que
explicou a ocorrência e a diversidade de leveduras em florestas boreais da
Europa, mais especificamente na Rússia. Dentro de cada tipo florestal, 0
fator que melhor explicou a ocorrência de leveduras foi o horizonte do solo
em que se encontra. Para algumas espécies de leveduras, a abundância foi
determinada apenas pelo tipo de substrato (horizonte), independentemente
Tópicos CI. Solo, 10:463-52 1, 2019

l 1·11, ·1 h11 , ir 1 ,lq ,,,ili, 10 r.t1M 11pll1•;u;i-,,.11 nu hlnconlr1Jlc f! 1111 prn111c1(;r,o do crn•iclrrwn ln... 483
cio tipo , lo florosta. Entrotanlo, a obundêncla das espécies dominantes variou

t11111b(m1com o llpo de floresta (Mal<slmova 0 Chernov, 2004).
Do 111081110 modo, na Argentina, um estudo observou diferenças entre a
comu, 1idmto ele lov0c.Juras do solo associadas às espécies arbustivas Bulnesía
ro/01110 o L11rroo cllvarlcata, com o solo associado à 8. reiama apresentando
umu rníJlor diversidade cio espécies. Além disso, a espécie mais frequente foi
íJ Cancfldn cutonulala. Também foi veriílcado que a maior parte dos gêneros
de l0voclun-1s Isoladas do solo estava presente na parte aérea das plantas.
Em contrapartida, em solos n~o associados a nenhuma das duas plantas,
percebeu~se uma maior variedade taxonómica nos Isolamentos, podendo,
nesse caso, estar relacionada às caracterlsticas flsico-químicas do solo
(Toro ot ai., 2005).
Em florestas dominadas por espécies vegetais do gênero Betula
na Hússla, a distribuição, a riqueza e a abundância de espécies foram
determinadas pela região geográfica em que foi feita a coleta de amostras
0 pelo tipo de substrato avaliado (solo ou filosfera). Várias espécies foram
Isoladas exclusivamente em um único tipo de substrato, demonstrando
que existem diferenças entre a comunidade de leveduras do solo e a da
fllosfera (Yurkov et ai., 2014 ).
Utilizando abordagem independente de cultivo, Masínová et ai. (2017a)
descreveram a diversidade das comunidades de leveduras em solos
temperados. A proporção de sequências associadas a espécies de leveduras
foi significativamente maior no solo do que na serapilheira, indicando a
pouca ou nenhuma atuação desse grupo em processos de decomposição
da matéria orgânica. Entretanto, tem sido demonstrado que alguns táxons
de leveduras atuam na decomposição de celulose, quitina e hemicelulose,
enquanto a grande maioria das espécies do solo atua como oportunistas que
utilizam os produtos da decomposição fornecidos por outros microrganismos
(Maslnová et ai., 2018).
Comunidade de leveduras em solos de ambientes

extremos
Solos de ambientes extremos também são potenciais habitats de leveduras.

Sao consideradas como extremófilas ou extremololeranles as espécies de
leveduras que exigem ou toleram condições extremas para o seu crescimento.
Condições ambientais extremas Incluem temperaturas extremas, radiação,
press~o, cJessocação, salinidade, pH, limitação de nutrientes e de oxigênio
(Pétor et ai., 2017).
484 Geisianny Augusta Monteiro Moreira & Helson Maria Martins do Vale
Dessa forma, podem ser classificadas como: leveduras xerofílicas, que

são capazes de crescer em ambientes muito secos; leveduras psicrófilas, que
possuem temperaturas ótimas de crescimento abaixo de 15 ºC; leveduras
halófilas, que possuem a capacidade de crescer em ambientes hipersalinos
corn concentrações de NaCI até a saturação; leveduras osmófilas, que são
capazes de crescer em ambientes ricos em açúcares; leveduras acidofilicas 1
que crescem com baixos valores de pH. Além dessas classificações, leveduras
podem ser encontradas em ambientes alcalinos, com amplas variações de
temperatura, ambientes com altas concentrações de metais e ambientes
xenobióticos (Raspar e Zupan, 2006).
Em solos localizados no Irã e caracterizados como oligotróficos e
extremamente hipersalinos, foram detectados os gêneros de basidiomicetos:
Cystobasidium, Holtermanniella, Naganishia, Rhodotorula, Saitozyma,
Solicoccozyma, Tausonia, Vanrija e Vishniacozyma . Solicoccozyma aeria
foi a espécie dominante e é tipicamente relatada em solos. A maior parte
dos isolados foi capaz de crescer em altas concentrações de NaCI,
demonstrando a sua adaptabilidade a condições osmofílicas e halofílicas
extremas (Mokhtamejad et ai., 2016). Já para ascomicetos, foram detectados
os gêneros: Meyerozyma , Metschnikowia, Oebaryomyces, Torulaspora e
Candida (Mokhtamejad et ai., 2015).
Das 21 espécies de leveduras basidiomicéticas encontradas em solos
hipersalinos, apenas quatro mostraram ampla distribuição em todos os pontos
amostrados, enquanto 15 foram encontradas exclusivamente em um ponto
específico (Mokhtarnejad et ai., 2016), confirmando que a distribuição de
leveduras em solos se dá de forma desigual, tanto para abundância quanto
para a riqueza de espécies.
Estudos utilizando a espécie Debaryomyces hansenii relatam que a
capacidade de crescer em ambientes hipersalinos se dá pela acumulação
de altas concentrações intracelulares de Na+ e K+ (González-Hemández et ai.,
2004; AJmagro et ai., 2001 ). Entretanto, outros mecanismos podem ser ativados,
dependendo da espécie, como a via de sinalização de alta osmolaridade de
glicerol, que ativa a expressão de genes resultando no acúmulo de glicerol
citosólico em Hortaea werneckii (Petrovic et ai., 2002), ou ainda a saturação
lipídica com o aumento do ácido oleico e a diminuição do ácido linoleico em
Zygosaccharomyces rouxii (Yoshikawa et ai., 1995).
Leveduras também são relatadas em solos alcalinos. Alto valor de
pH, alto grau de mineralização, flutuação de temperatura, congelamento
e descongelamento do solo durante as estações sazonais proporcionam
uma composição peculiar da microbiota do solo. Porém, a comunidade
T épicos Ci. Solo, 10:463-521 , 2019

Leveduras do solo e suas aplicações no biocontrole e nc:1 promoção elo crescimento... 485
de leveduras em solos alcalinos na Ásia não apresentou uma diversidade

significante, com representantes alcalino-tolerantes de leveduras capsulares
pertencentes aos gêneros Cryptococcus e Rhodotorula. Nesses solos, não
houve a detecção de leveduras ascomicéticas (Lisichkina et ai., 2003), mas
foi mostrada a capacidade de adaptação de leveduras basidiomicéticas
a condições mais extremas. Acredita-se que a habilidade de leveduras
basidiomicéticas crescerem e serem abundantes nessas condições extremas
esteja relacionada à formação de cápsulas polissacarídicas que envolvem
as células e mantêm a sua integridade (Raspar e Zupan, 2006).
Em solos de regiões polares, o pH e a condutividade elétrica do solo
foram identificados como preditores da diversidade de leveduras, uma vez
que, na região amostrada, não havia nenhum tipo de vegetação. Os gêneros
Cryptococcus e Leucosporidium foram dominantes, com alguns isolados
sendo potencialmente novas espécies. Os membros de ambos os gêneros
são conhecidos por ser psicrofílicos e, portanto, potencialmente ativos nas
comunidades em que foram isolados. Além disso, as espécies de leveduras
não foram distribuídas de forma randômica pelos sítios amostrados, nos
quais algumas espécies foram específicas e não compartilhadas entre os
pontos de amostra. As condições ambientais de cada habitat podem restringir
a ocorrência de uma espécie a determinado habitat (Connell et ai., 2008).
Em ambientes sem ou com pouca vegetação ou ainda dominados por
vegetação rasteira, a maior incidência de radiação UV pode ser um fator
ecológico importante que afeta a distribuição da comunidade de leveduras
no solo, principalmente em regiões polares (Tosi et ai., 2005). Dessa forma,
fungos que possuem pigmentação, como Rhodotorula mucilaginosa, podem
ter vantagens seletivas em áreas com alta incidência de luz UV (Connell et ai.,
2008).
As comunidades de leveduras de ambientes extremos possuem uma
alta proporção de leveduras pigmentadas, principalmente dos gêneros
Rhodotoru/a, Rhodosporidium, Cryptococcus, Cystofilobasidium, Sporidiobolus
e Sporobolomyces. Pigmentos carotenoides e melanina, que conferem
colorações de marrom a vermelho às colônias, são importantes mecanismos
de proteção utilizados pelas células, proporcionando proteção contra a radiação
UV, variações de temperatura e dessecação (Raspar e Zupan, 2006).
Comunidade de leveduras em solos tropicais
Como demonstrado, leveduras ocorrem em vários tipos de solo do

mundo, tais como solos cultivados (Sláviková e Vadkertiová, 2003a), solos
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521 , 2019

com diferentes regimes de manejo (Yurkov et ai., 2012b), solos florestais

(Sláviková e Vadkertiová, 2000), solos rizosféricos (Mestre et ai., 2011a),
solos de ambientes áridos (Toro et ai., 2005) e solos de regiões polares
(Connell et ai., 2008).
Porém, todo o conhecimento acerca das comunidades de leveduras do
solo está limitado a regiões temperadas. Na África, na América do Norte e
na Ásia, os dados sobre a diversidade de leveduras ainda são escassos· 1
já em regiões subtropicais e tropicais, como a América do Sul, são pouco

amostrados e explorados. Estudos sobre a diversidade de leveduras em
ambientes tropicais são raros e, quando existentes, são focalizados, sobretudo,
em grupos taxonômicos de interesse clínico (Mok et ai., 1984; Terçaríoli et ai.,
2007).
Em florestas neotropicais do Panamá, do Equador e da Costa Rica, foi
demonstrado que populações de leveduras dominam as comunidades fúngicas
do solo, a partir de dados gerados com abordagens independentes de cultivo.
Esses achados são atribuídos a condições anóxicas do solo, causadas por
alta taxa de precipitação, criando condições ideais para o estabelecimento
de fungos unicelulares. A predominância de leveduras indica que a liberação
de carbono fixado nas florestas é resultante da fermentação anaeróbica
(Dunthorn et ai. , 2017).
Diferentemente de florestas temperadas, nas quais basidiomicetos
dominam a comunidade de leveduras (Masínová et ai., 2017a), as florestas
neotropicais da América Central e da América do Sul foram dominadas por
ascomicetos, pertencentes ao subfilo Saccharomycotina (Dunthorn et ai.,
2017), cujo crescimento pode ser ajudado pelas condições anóxicas do
solo, favorecendo processos fermentativos. Já em regiões temperadas, em
razão do clima frio, a taxa de decomposição é mais lenta, o que limita a
disponibilidade de nutrientes e favorece a predominância de basidiomicetos.
No Brasil, foram estudadas regiões com clima tropical no estado do
Amazonas, embora o conhecimento ainda seja limitado. Por sua vez, as regiões
com clima subtropical seco, principalmente nos estados de Minas Gerais e
do Rio de Janeiro, possuem mais relatos e são mais bem caracterizadas.
Os estudos visando à caracterização da comunidade de leveduras em
solos brasileiros se iniciaram na década de 1990 com De Azeredo et ai.
(1998), que descreveram a comunidade de leveduras associadas a folha s,
caule e rizosfera de cana-de açúcar, no estado do Rio de Janeiro. O número
de leveduras observadas apresentou um decréscimo nas folhas e uni
acréscimo na rizosfera durante um ciclo completo de desenvolvimento da
planta, demonstrando que existe uma transferência de células microbianas
Tópicos Ci. Solo, 10:463-52 1, 201 9

Leveduras do solo e suas aplicações no bioconlrole e na promoção do crescimento... 48 7
das folhas para o solo mediada pela pluviosidade, resultando em um aumento

na quantidade e na diversidade de leveduras nos solos.
Em solos florestais da Amazônia, Vital et ai. (2002) descreveram a
diversidade da comunidade de leveduras, detectando uma maior proporção
de ascomicetos, com espécies do gênero Candida entre as dominantes,
corroborando outros estudos realizados na América do Sul. No estado de Santa
Catarina, Mendes et ai. (2017) incluíram amostras de solos na caracterização
das comunidades de leveduras em vinhedos, porém detectaram apenas
duas espécies ( Saccharomyces cerevisiae e Meyerozyma guilliermondií)
associadas a solos. A baixa detecção de leveduras no solo nesse trabalho
deve-se ao baixo esforço amostral. Yurkov et ai. (2016) demonstraram
que o número de espécies de leveduras observadas em amostras de solo
aumentava conforme se ampliava a amostragem, até chegar à saturação;
assim, fornecia-se um inventário de espécies mais próximo da realidade,
potencializando a identificação de possíveis novas espécies.
Análises independentes de cultivo foram utilizadas para avaliar a dinâmica
da comunidade fúngica na rizosfera e nos solos de culturas de milho no estado
do Rio de Janeiro, observando uma alternância na dominância dos filos, em
que ascomicetos dominaram a comunidade rizosférica de plantas jovens
e basidiomicetos foram predominantes em plantas senescentes (Figura 2)
(Gomes et ai., 2003).
Comunidades de leveduras presentes em solos do Cerrado, em Minas
Gerais, foram caracterizadas por Carvalho et ai. (2013) durante as estações
seca e chuvosa. O estudo recuperou 307 isolados de leveduras identificadas
em 1Ogêneros, dentro dos quais detectaram espécies tipicamente pedobiontes,
como Papi/iotrema /aurentii e Trichosporon loubieri. Além disso, alto teor de
alumínio e acidez total, características tipicas de solos do Cerrado, foram os
atributos do solo que mais influenciaram a composição das comunidades.
A diversidade de leveduras também foi descrita em outros ecossistemas,
além do Cerrado, por Moreira e Vale (2018), na região do Quadrilátero
Ferrífero, em Minas Gerais. A dinâmica das comunidades de leveduras em
ecossistemas nativos foi comparada a ecossistemas modificados por ação
antrópica. Mata Atlântica, Cerrado e Campos Rupestres apresentaram uma
composição de espécies similar ao ecossistema reflorestado com eucalipto,
enquanto a área recuperada com gramíneas apresentou os maiores valores
de riqueza. Esses achados podem indicar um importante papel ecológico das
comunidades de leveduras do solo na recuperação e no estabelecimento de
nova vegetação em áreas impactadas por ação antrópica, como a mineração,
avaliada no estudo.
Tópicos Ci. Solo. 10:463-521 , 2019

4 '8 Geisianny Augusta Monteiro Moreira & Helson Maria Martins do Vale
Saitozyma podzo/ica, que foi a espécie mais abundante nos ecossistemas

estudados por Moreira e Vale (2018), foi detectada em diversas pesquisas
sobre a diversidade de leveduras em solos florestais e cultivados sob climas
tropicais e temperados (Vital et ai. , 2002; Sláviková e Vadkertiová, 2003a;
Yurkov et ai. . 2012b).
MÉTODOS DE CARACTERIZAÇÃO DA
DIVERSIDADE
Isolamento e cultivo
O levantamento sobre a diversidade de espécies de leveduras nos

ambientes naturais só foi possível graças aos métodos clássicos de
microbiologia. Os métodos de cultivo são relativamente baratos e fornecem
informações a respeito dos microrganismos heterotróficos ativos de
determinada população, além de fornecer dados quanto à variedade de
espécies presentes e aos tipos de substrato que suportam o crescimento de
certas espécies. Além disso, os métodos dependentes de cultivo resultaram
no isolamento de milhares de culturas puras que podem ser caracterizadas
e utilizadas pelas gerações futuras (Boundy-Mills, 2006).
Métodos para cultivo, detecção e isolamento de leveduras do solo foram
revisados em 1957, demonstrando que o uso do meio de cultura adequado, o
pré-tratamento das amostras e as condições de cultivo favoráveis resultam em
contagens de colônias elevadas e uma melhor representação da diversidade
e abundância das comunidades (Oi Menna, 1957).
O isolamento e a identificação de leveduras presentes em solos
têm em comum a maioria das etapas envolvidas na caracterização de
microrganismos, sendo elas: amostragem (geralmente os 20 cm iniciais do
solo), diluição seriada, plaqueamento, incubação, enumeração, isolamento
em culturas puras, identificação fenotípica (características morfológicas,
testes bioquímicos e fisiológicos) e identificação molecular (Figura 4) (Dias
e Schwan, 201 O).
As leveduras, como microrganismos saprófitas, requerem fontes de
carbono e nitrogênio para o seu crescimento. Portanto, os meios utilizados
para o isolamento e a enumeração de leveduras são geralmente complexos
e nutricionalmente ricos. Os ingredientes comuns incluem uma fonte de
carbono (glicose, frutose e sacarose), uma fonte de nitrogênio (peptona e
Tópicos Ci. Solo, l 0:463-521, 2019

1 • ·111•d 11111•1 dt1 1,11111 . , 11111111 ,, 1111 1•111, r1n 11 1111 1111,1·1111 11111f!" 1111 111111,11,,J ,u ,11, ' ,, ,,,, '""'"''},,. 4H'J
(1,) h1nh11111111tn rh, h,v11ll11r1111pur 1:11lllv11
1 rr ti ' 1111 1 rrtl

111111l111111111
('\{'\
} 1
"' ~
li
. -
f
I
! l !
1'1-1 10.;,
J0 1 11 r Inir '"'"
1111 riuh, fJl/11 flJIHrlrt•Jrtll ,
l l l l11r.11h,1r,. lrJ
(c:) C111n1:1urlu1çfio 11101lol6olct1, IJloqulrnlcu o fl11lolôoh;u
-►
(d) Cm1w101li!:t1<;llo 111ol1JGUl0r

Sp. ?.
r , 1 1111 11 G ri Gp. 4
1
JJ\YA~\fJlM/lj/1\;/AI 1
1
Op, l.i
Up. J
Sp, 1
Figuro 4. Etopas du carnctorlzuçtlo do lovoduras Isoladas do solo. a) Coleta

doB 20 crn lnlclolH do solo; b) Dllulçtlo sorlada dm; amostras o lsolamonto
por cultivo; e) CaractorlzaçLio morfológica (macro o microscópica) 0
toatos bloqulmlcos o flslolóolcos; d) Coractorlzaçtlo molocular utlllzanclo
soquonclamonto do oonos murcudoros.
49() Gelslirnny Augusta Monteiro Morelru & l-lelson Mmlo Martins cio Viile
triplana) e um suplemento complexo (extrato de levedura e extrato de malte)

(Quadro 3) (Boundy-Mills, 2006).
A diversidade de leveduras em solos pode ser acessada por meio da
utilização de meio de cultivo contendo glicose, peptona, extrato de malte e
extrato de levedura, com poucas modificações quanto à acidez e à adição
de antibióticos (Sláviková e Vadkertiová, 2000, 2003a; Connell et ai., 2008;
Stringini et ai., 2008; Pimenta et ai., 2009; Yurkov et ai., 2012b; Mestre et ai.,
2014; Moreira, 2015; Yurkov el ai., 20 '16). Esse é um meio nutricionalmente
rico que atende às necessidades nutricionais da maior parte das espécies
de leveduras.
A identificação convencional de leveduras é fundamentada, principalmente,
em métodos que utilizam caracteres morfológicos (aparência macroscópica
das colônias, aparência microscópica da célula e modo de reprodução sexual,
entre outros), testes bioquímicos e fisiológicos que incluem fermentação de
diferentes fontes de açúcares, assimilação de fontes de carbono e nitrogênio,
crescimento em diferentes temperaturas, entre outros (Kurtzman et ai., 2011 ).
Caracteres morfológicos das colônias, como aspecto, cor, forma e tamanho,
são utilizados para classificar os isolados em morfotipos (Figura 5) (Dias e
Schwan, 201 O).
A morfologia celular também é analisada por meio da observação de
caracteres, como a forma e o tamanho da célula; a formação ou não de
pseudo-hifas (Dias e Schwan, 201 O); o modo de reprodução vegetativa por
brotamento (multilateral, bipolar ou unipolar), fissão ou formação de filamentos;
e a forma, a estrutura e o modo de formação dos esporos sexuais (ascósporos
ou teliósporos), quando presentes (Barnett et ai., 2000).
Testes bioquímicos e fisiológicos envolvidos na identificação de leveduras
avaliam características do metabolismo com relação à capacidade fermentativa
de diversas fontes de carboidratos (mono, di e oligossacarídeos), à assimilação
de fontes de carbono e de nitrogênio, ao requerimento de vitaminas e outros
fatores de crescimento, à resistência à ciclo-heximida e outros compostos e
à produção/secreção de metabólitos (ácido acético, amido e enzimas) (Dias
e Schwan, 2010).
Tradicionalmente, as características fisiológicas utilizadas na taxonomia de
leveduras são: a capacidade fermentativa de certos açucares; a assimilação de
diversas fantes de carbono e de nitrogênio; o crescimento sem suplementaç.ão
exógena de certas vitaminas; o crescimento na presença de 50-60 % de
glicose; o crescimento em diferentes temperaturas; a resistência à ciclo·
heximida; a produção de lipldeos; a produção de polissacarideos; a hidrólise
de ureia; e a formação de ácidos. O conjunto de características semelhantes
Tópicos Ci. Solo, 10:'16:1-52 1, 20 19

--; r
O• Quadro 3. Principais meios de cultura utilizados no isolamento de leveduras do solo, composição química e espécies r.)
-:, <
e=;· frequentemente isoladas ro
o o.
"' e
..,
o Meio de
Composição Espécies mais frequentes
Tipo de solo
Referência
C>
V>
C/) cultura avaliado o.

o
2.. V>
~º Glucose agar Glicose 2 % , extrato de Papiliotrema laurentii, Candida maltosa, Metschnikowia Florestais e Sláviková e b
-9
A
(GA) levedura 0,3 %, (NH4)
SO4 O, 1 %, K2HPO4 0,02 %,
pulcherrima, Sporobolomyces sa/monicolor,
Cystofilobasidium capitatum, Leucosporidium scottii,
cultivados
de clima
Vadkertiová, 2000,
2003a.
õ
ro
V>
e
°'we'.,, KH2PO4 0,01 %, Rhodotorula aurantiaca, Trichosporon cutaneum temperado C>
V>
OI
MgSO4.7H2O 0,02 %,
.....
N "Q..
NaCI 0,02 %, K2SO4 0,01 % ;:;·
N 0l
o e ágar 2 % .,()
--'° Yeast Peptone Extrato de levedura 1 %, Candida tetrigidarum, Candida tropicalis, Candida glabatra, Florestais de Toro et ai, 2005.
º'
ro
V>
::,
Dextrose peptona 2 %, dextrose 2 % Candida neerlandica, Toru/aspora globosa, Candida clima tropical Carvalho et ai., o
catenulata, Torulaspora delbrueckii, Debaryomyces vanrijiae 2013. cr
(YPD) e ágar2 % õ"
n
Trichosporon du/citum, Solicoccozyma terricola, Florestais e Yurkov et ai., 2012a. o
Glucose Yeast Glicose 2 %, extrato de
Peptone Agar levedura 0,5 %. peptona 1 % Apiotrichum porosum, Kazachstania piceae, Candida
vartiovaarae, Schwanniomyces castellii, Cryptococcus
cultivados
de clima
Yurkov et ai., 2012b.
Glushakova et ai.,
-
::,
..,
o
ro
(GPYA) e ágar 2 % til
saitoi, Oebaryomyces hansenii, Cryptococcus wieringae, temperado 2017. ::,
Saitozyma podzolica, Solicoccozyma terricola, Rhodotorula C>
u..,
mucilaginosa, Cryptococcus aerius, Kazachstania piceae, o
S chizoblastosporion starkeyi-henricii 3
o
-"'l
Extrato de malte 0,3 %, Oebaryomyces hansenii, Candida etc/Jellsii, Rhodotorula Florestais e De Azeredo et ai, C>•
Yeast o
extrato d_e levedura 0,3 %, mucilaginosa, R. glutinis, Saitozyma podzolica, Papiliotrema cultivados de 1998. Vital et ai, o.
Extract-Mall o
faurentii, Cryptococcus afbidus, Trichosporon cutaneum, clima tropical 2002. Mendes et ai.,
Extract agar peptona 0,5 %, n
....
Saccharomyces cerevisiae, Hanseniaspora uvarum, Pichia 2017. Moreira e ~
(YM) glicose 1 % e ágar 2 % "'
kudriavzevii Vale, 2018. !:::!.
3
Florestais Mestre et ai., 2011 a. ro
Extrato de malte 0,7 %, Saitozyma podzolica, Apiotrichum porosum, Cryptococcus ::,
Mali Yeast (Patagónia Mestre et ai., 2014. 9
extrato de levedura 0,05 %, phenolicus, Candida sake, Holtermanniella wattica,
Peptone agar Argentina)
peptona 0,25 % Saccharomyces eubayanus, Cystofilobasidium capitatum,
(MYP)
e ágar 1,5 % Candida sake, Cryptococcus terreus, Candida marítima, .,J::,.
\O
Rllodotorula colostri, Candida maritima.
492 Gcisl,mny A11gusl<.l Monteiro Moreira & H clso11 Mmlo Murlins do Vale
Figura 5. Diferentes morfotipos de colônias puras de leveduras isoladas de

amostras de solo.
é utilizado, principalmente , para distinção entre espécies, porém alguns

gêneros também podem ser separados por alguma característica fisiológica
em particular, por exemplo, as espécies do gênero Saccharomyces são
conhecidas pela sua habilidade em fermentar D-glicose (Barnett et ai., 2000).
Trabalhos recentes sobre diversidade de leveduras em ambientes naturais
fizeram a identificação molecular das culturas puras isoladas a partir de
amostras ambientais (Sláviková e Vadkertiová, 2000, 2003a; Connell et ai.,
2008; Stringini et ai. , 2008; Pimenta et ai., 2009; Yurkov et ai., 2012b;
Mestre et ai., 2014; Moreira, 2015; Yurkov et ai., 2016). Nos casos em que
há a detecção de possíveis novas espécies, as propriedades morfológicas
e fisiológicas são determinadas de acordo com métodos convencionais para
a identificação polifásica de espécies de leveduras (Kurtzman et ai., 2011).
A identificação molecular de leveduras é feita com base no RNA ribossomal.
Esse material genético tem sido bastante utilizado em estudos taxonômicos
pelo fato de ser universal, ou seja, presente em todos os organismos que
evoluíram de um ancestral em comum, ter várias cópias e apresentar regiões
codificantes e não codificantes. Genes nucleares ou regiões diferentes do RNA
ribossomal raramente são utilizados na taxonomia molecular de leveduras
(Valente et ai., 1999). No entanto, em alguns casos, como na separação
de espécies dentro do complexo Aureobasidium pul/ulans, é necessário
o sequenciamento de genes fora do RNA ribossomal, como o gene para
13-tubulina (TUB), o fator de elongação (EF 1a) e a elongase (ELO) (Zalar
et. ai., 2008).
Em leveduras, os genes ribossomais estão organizados em clusters,
possuindo os seguimentos 18S, 5.8S e 26S, além das regiões não codantes
ITS (Internai Transcribed Spacer) e IGS (lntergenic Spacer), e estão presentes
em várias cópias no genoma (Figura 6). Os espaços internos transcritos
(ITS) se intercalam entre esses genes e são denominados ITS1 e ITS 2
Tópicos Ci. Solo, 10:'I 6:3-52 1. 20 l 9

Leveduras do solo e suas aplicações no biocontrole e nn promoção do crescimento... 493
~..._ _ ,e_s_-.-lJ,__ 1_rs_1_ -1 58S

_
...__ ___.
-+ 0102 . _
Figura 6. Esquematização da estrutura e da organização dos genes e dos espaços
internos e intergênicos do RNA ribossomal de leveduras.
(Barnett et ai., 2000). O gene 26S tem sido utilizado para discriminar em
níveis de gênero e espécie, enquanto a região ITS tem sido utilizada para
separar espécies próximas e/ou subespécies: por fim, a região IGS discrimina
subespécies e até estirpes quando combinada com análises utilizando enzimas
de restrição (Valente et ai., 1999).
A sequência de nucleotídeos do domínio D1/D2 do gene 26S do RNA
ribossomal (Figura 6) possui variação suficiente para identificar quase todas as
espécies conhecidas de leveduras ascomicéticas e basidiomicéticas (Kurtzman
e Robenett, 1998), embora, para algumas espécies basidiomicéticas, seja
necessário sequenciar também as regiões ITS do RNA ribossomal (Fell et ai.,
2000). Em geral, estirpes da mesma espécie apresentam no máximo três
nucleotídeos diferentes (de O a 0,05 %) nas sequências do 26S, enquanto
espécies diferentes apresentam seis ou mais substituições em bases
nucleotídicas (1 %), exceto em alguns grupos de leveduras basidiomicéticas
(Kurtzman e Fell, 2006), o que auxilia na identificação de novas espécies
em amostras ambientais.
Entretanto, os métodos dependentes de cultivo têm limitações. Muitas
espécies de leveduras possuem colônias morfologicamente indistinguíveis ou
uma mesma espécie pode exibir dois ou mais tipos morfológicos, dependendo
das condições de cultivo, o que pode levar a erros na determinação da
abundância relativa de espécies. Além disso, os meios de cultura não fornecem
as condições de crescimento ideais para todas as espécies de leveduras
presentes na amostra, e o crescimento em placa favorece as espécies que
crescem mais rapidamente. Em conjunto, essas limitações podem influenciar
a aparente diversidade da comunidade microbiana que está sendo analisada
(Boundy-Mills, 2006). Portanto, para tentar alcançar a diversidade real em
determinada amostra, faz-se necessário acoplar diferentes métodos de acesso
à diversidade.
Abordagens independentes de cultivo

Grande parte do conhecimento sobre a ecologia de leveduras foi adquirida
por meio de métodos de enumeração e detecção dependentes de cultivo.
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521, 2019

494 Geisianny Augusl,1 Monteiro Moreira & H elson Maria Martins do Vale
Contudo, as restrições inerentes aos métodos dependentes de cultivo limitam

o seu progresso à compreensão da ecologia de leveduras em ambientes
naturais. Técnicas independentes de cultivo podem fornecer novos insights
a respeito da distribuição e da ecologia de leveduras (Boundy-Mills, 2006).
A análise genômica de amostras ambientais complexas, fundamentadas nas
novas tecnologias de sequenciamento, está se tornando uma ferramenta
importante para a compreensão da história evolutiva e da biodiversidade
funcional e ecológica.
A maioria desses estudos procura responder a questões sobre alterações
em determinado ambiente. Por meio do uso de quantidades maciças de
dados de sequências produzidos pelas plataformas de sequenciamento
de nova geração (Next Generation Sequencing - NGS), tem sido possível
observar as ligeiras mudanças na estrutura das comunidades microbianas
que ocorrem por causa das modificações antrópicas ou naturais do ambiente
(Shokralla et ai., 2012).
A análise do DNA proveniente de amostras ambientais, por meio do uso
de marcadores genéticos específicos (DNA barcode), é uma das possíveis
aplicações das tecnologias de sequenciamento de nova geração (NGS) em
pesquisas de ecologia microbiana (Shokralla et ai. , 2012).
O marcador genético ideal para estudos da comunidade fúngica em
ambientes naturais deve ser compartilhado por todas ou pela maior parte
das espécies de fungos; gerar um fragmento com tamanho adequado para
amplificação e sequenciamento eficientes; ter alta variação interespecífica e
baixa variação intraespecífica; e gerar sequências passíveis de alinhamento
para todas as espécies. Porém, nenhum marcador conhecido atende a todos
esses requisitos. No entanto, os genes e os espaçadores do RNA ribossomal
vêm sendo os marcadores genéticos mais utilizados para a identificação
taxonômica e as análises filogenéticas de microrganismos (Lindahl et ai., 2013).
Alguns marcadores genéticos e plataformas de sequenciamento
são empregados na análise da biodiversidade de diferentes grupos de
microrganismo em amostras ambientais , como a região V3-V4 do gene
16S para bactérias e arqueias, a região ITS2 para fungos com a plataforma
!Ilumina MiSeq (Frey et ai., 2016; Hong et ai., 2016) e a região ITS1 com a
plataforma 454 Roche (Buée et ai., 2014 ).
Para fungos, o espaço interno transcrito (ITS), região localizada entre os
genes ribossômicos 18S e 28S, é amplamente aceito como DNA barcode, pois
é aplicável para a·identificação de uma ampla gama de fungos, sendo bem-
sucedido em discriminar espécies por causa da variação inter e intraespecífica
e da boa resolução como marcador filogenético (Schoch et ai., 2012). A região
T 6pico!i Ci. Solo, 10:463-[>21, 201 9

Levedurns do solo e s uas aplicações no bioconlrole e na promoção do crescimento... 49 5
ITS é composta de dois espaçadores altamente variáveis, ITS1 e ITS2, que

intercalam o gene 5.8S. Esse conjunto de genes do RNA ribossomal está
presente em muitas cópias no genoma, facilitando a amplificação efetiva
dessa região (Lindahl et ai., 2013).
Muitos trabalhos vêm desenhando iniciadores específicos para amplificação
da região lTS em fungos a partir do DNA total de amostras ambientais,
buscando alcançar uma maior resolução nos dados gerados e diminuir erros
relacionados à amplificação por PCR (reação em cadeia de polimerase,
do inglês Polymerase Chain Reaction), o que pode refletir na análise de
diversidade (Martin e Rygiewicz, 2005; lhrmark et ai., 2012; Toju et ai. , 2012;
Bokulich e Mills, 2013), bem como buscando desenvolver iniciadores para
quantificar a abundância de fungos nos solos a partir do DNA total utilizando
PGR em tempo real (Prévost-Bouré et ai., 2011 ).
Entre as plataformas atualmente utilizadas para sequenciamento de
fragmentos gerados a partir do DNA total de amostras ambientais, a !Ilumina
vem se destacando nas análises das comunidades fúngicas, com plataformas,
como o MiSeq, que permitem sequenciar fragmentos maiores, ideais para
a identificação de fungos (Lindahl et ai., 2013).
Utilizando a plataforma de sequenciamento !Ilumina MiSeq e PCR em
tempo real, Siles e Margesin (2016) avaliaram a diversidade e a abundância
das comunidades de bactérias, arqueias e fungos em um gradiente altitudinal
de solos florestais. Uma quantidade massiva de dados foi gerada, permitindo
concluir que a variação de espécies predominantes nesses grupos foi resultado
das condições ambientais somadas às características fisico-químicas dos solos
de cada ponto coletado. Além disso, a estrutura da comunidade fúngica foi
positiva e significativamente correlacionada com todos os fatores ambientais e
atributos dos solos avaliados, sendo que os atributos que mais determinaram
a variação nessa comunidade foram a razão C/N, a altitude e a média anual
da temperatura do ar e do solo (Siles e Margesin, 2016).
Por meio da técnica de pirossequenciamento pela plataforma 454 da
Roche, Buée et ai. (2014) avaliaram a diversidade de fungos em solos
florestais utilizando o marcador genético ITS1 , o que permitiu a detecção das
espécies de leveduras Saitozyma podzolica e Solicoccozyma terrico/a como
as predominantes entre as espécies de fungos. Porém, estudos focalizando
apenas a diversidade de leveduras, dentro do reino Fungi, nos solos ainda
são escassos.
Recentemente, Masínová et ai. (2017a) publicaram o primeiro trabalho com
foco apenas nos fatores que determinam a composição da comunidade de
leveduras em solos florestais na Europa, empregando o sequenciamento de
Tópícos Cí. Solo, 10:463-521 , 2019

496 Gcisianny /\11gur.l11 Monlf!lro Mon•lrí1 IJJ l lch"'1 MmlrJ Mmlir1'l drJ v,.1,:
fragmentos pela plataforma !Ilumina MiSeq. Com base nas análises dos dados
gerados pelo sequenciamento utilizando a região ITS2, Masinová et ai. (2017a)
demonstraram que as leveduras representam uma proporção substancial
da comunidade fúngica dos solos, variando de 0,4 a 14,3 % de sequ(~ncias
representativas de leveduras dentro da comunidade rúnglca. Além disso, as
leveduras basidiomícélicas dominamm sobro as ascomicélícas, o que corrobora
dados encontrados em trabalt10s que utilizaram apenas métodos de cultivo,
como o de Yurkov et ai. (201 2b). Os fatores que moldam a composiçi:ío da
comunidade de leveduras nos solos são complexos e compreendem os
efeitos das condições ambientais associados às características da vegelaçao
e dos solos.
O uso de ferramentas de NGS, associado ao isolamento de leveduras por
cultivo, pode ajudar a esclarecer como essa comunidade de microrganismos
se comporta nos solos e como os fatores ambientais influenciam a sua
distribuição. A figura 7 mostra uma proposta de fluxograma de trabalho
realizado no Laboratório de Micologia, do Departamento de Fitopatologia
da Universidade de Brasília (UnB), para uma completa caracterização
da comunidade de leveduras nos solos, unindo as duas metodologias
mencionadas.
LEVEDURAS COMO AGENTES DE

BIOCONTROLE
Entre os microrganismos, as leveduras do solo têm recebido pouca atenção

como agentes de biocontrole de fungos fitopatogênicos em comparação aos
já reconhecidos pela atividade antagônica, como bactérias, actinomicetos
e fungos filamentosos. A habilidade de certas taxas de leveduras em se
multiplicar rapidamente, produzir antibióticos e enzimas que degradam
a parede celular, induzir a resistência de tecidos hospedeiros e produzir
reguladores do crescimento vegetal indica o seu potencial a ser explorado
como agentes de biocontrole e promotoras do crescimento vegetal (EI-Tarabily
e Sivasithamparam, 2006).
Os métodos de controle biológicos constituem alternativas viáveis
em relação aos químicos tradicionais, principalmente por não deixarem
residuos químicos nos alimentos (Gasperini et ai., 2011 ). Leveduras do solo,
especialmente aquelas provenientes de solos cultivados e de solos rizosféricos,
são capazes de produzir substâncias que promovem o crescimento de fungos
micorrlzicos e de plantas, bem como compostos que protegem plantas contra
doenças causadas por fungos patogênicos (Vadkertlová et ai., 2017).
Tópicos Ci. Solo, 10:'1 6'.i-52 l , 20 19

Leveduras do solo e suas aplicações no bioconlrole e na promoção do crescimento... 497
1 Amostra de solo 1
1
Caracterização Caracterização
da diversidade
r-----__ da diversidade
por cultivo
Isolamento em
----------
Caracteriza a estrulura e a
composição das comunidades
independente de
cultivo
1
meio de cultivo
(ver Quadro 1) Extração de
DNA total
~ ~ 1
Caracterização Caracterização Sequenciamento

morfológica NGS
molecular
1
Análise dos
Extração de DNA dados
Sequenciamento
domfnio D1 D2
26S rRNA Prospecção de
atividades
Identificação de
espécies
V • Produção de fito~hormônio
,..__ • Solubilização de fosfato
• Produção de sideróforos
• Biocontrole
Figura 7. Fluxograma de trabalho para a caracterização das comunidades de

leveduras, utilizado no Laboratório de Micologia da Universidade de Brasília.
Os principais mecanismos de controle biológico, inclusive por leveduras,

incluem a antibiose; o micoparasitismo; a indução de resistência a espaço e
nutrientes e a competição por eles (Janisiewicz et ai., 2000); a produção de
enzimas que degradam a parede celular, como a ~-1,3-glucanase e quitinase
(Urquhart e Punja, 2002); a produção de substâncias antifúngicas e metabólitos
voláteis (Masih et ai., 2001 ); e a produção de substâncias extracelulares,
conhecidas por seu caráter kil/er (Gasperini et ai., 2011 ).
A detecção de atividade antagônica pode ser feita por meio do pareamento
de colônias em placas com ágar utilizando diferentes substratos e medindo
as zonas de inibição (Figura 8); mediante triagem dos filtrados de cultura para
inibição do crescimento vegetativo e germinação de esporos de patógenos
fúngicos in vitro; ou ainda por intermédio de utilização de frutos e/ou folhas
artificialmente feridos e coinoculados com os antagonistas e os patógenos
(EI-Tarabily e Sivasithamparam, 2006).
Tópicos Ci. Solo, J0:463-52 1, 2019

498 Geisianny Augusta Monteiro Moreira & H elson Mmio Martins do Ville
Figura 8. Inibição in vitro do crescimento do patógeno do solo Fusarium

oxysporum, causador de doenças em raízes de plantas, por meio do
uso de estirpes de leveduras em placas com meio BOA crescidas
durante sete dias. a) Candida glabrata; b) e c) Rhodotoru/a muci/aginosa;
d) Wickerhamomyces anomalus; e) Papiliotrema Jaurentii; f) Controle.
A importância das leveduras no controle biológico fundamenta-se nas

características atóxicas, cuja utilização direta em produtos alimentícios não
traria riscos à saúde dos consumidores. As leveduras em geral possuem
exigências nutritivas simples e podem colonizar superfícies secas por
períodos longos. Utilizam rapidamente nutrientes disponíveis, sendo
capazes de crescer em várias fontes de carbono, além de fornecer grande
quantidade de biomassa em tempo muito pequeno (Gasperini et ai., 2011 ).
Ao contrário dos fungos filamentosos, leveduras não produzem esporos
alergênicos ou micotoxinas, reforçando suas características vantajosas
para uso, principalmente, no controle de patógenos de pós-colheita
(Aloui et ai., 2015).
Entretanto, o sucesso da levedura como agente de biocontrole depende
não somente do mecanismo de ação utilizado, mas também da sua
habilidade em competir e persistir no ambiente em que foi aplicado. A sua
capacidade metabólica e as suas necessidades nutricionais podem afetar
fortemente o resultado das interações antagônicas mediadoras do controle
biológico de fungos patogênicos de plantas (Gross et ai., 2018).
Tópicos Ci. Solo, l 0:463-52 1, 20 19

Lcvc-clurH!, do solo e !\Ui-'!l ilpllcaçõe,; 110 biocon lrole e na promoçõo elo crescimenlo... 499
Levedu ras isoladas de diversos habitats, incluindo o solo, têm sido

testadas quanto à sua capacidade de controlar doenças causadas por fungos
íitopalogênicos, principalmente patógenos de pós-colheita. Linhagens de
Aureobasidium sp., isoladas de folhas e frutos de plantas nativas do Cerrado,
foram eficientes no controle do bolor verde dos cilros, causado por Penicillium
digilatum (Sperandio el ai., 2015). A aplicação em conjunto das leveduras
antagonistas Candida guil/iermondii e Pichia membranifaciens se mostrou
eficiente no controle do patógeno Botrytis cinerea em frutos de tomate, em
casos de infecções pós-colheita (Zong et ai., 201 O).
Um trabalho experimental realizado por Piccinin et ai. (2005) demonstrou
que aplicações semanais da levedura Saccharomyces cerevisiae em campo de
sorgo (Sorghum bicolor) reduziram a velocidade de progresso da antracnose
em magnitude semelhante ao tratamento com fungicida, comprovando que
o uso de leveduras no biocontrole de fungos fitopatogênicos pode ser uma
alternativa ao uso de fungicidas ou ainda contribuir para o controle integrado
de doenças de plantas.
A capacidade de leveduras isoladas de uvas em controlar o crescimento do
fitopatógeno Botrytís cinerea foi avaliada por Nally et ai. (2012), encontrando
potencial antagônico em cepas das espécies Saccharomyces cerevisiae e
Schizosaccharomyces pombe nos testes in vivo. A competição por nutrientes
foi o principal mecanismo utilizado por K/oeckera apiculata para controlar o
crescimento do fungo Penicillium italicum, agente causal do mofo azul em
citros (Liu et ai., 2013).
O sucesso no uso de leveduras para o biocontrole de patógenos de pós-
colheita muitas vezes é atribuído ao fato de que a comunidade de leveduras é
predominante na superfície de folhas e em outras partes aéreas das plantas,
o que as toma efetivas no biocontrole por já estarem naturalmente adaptadas
àquele nicho ecológico. Dessa forma, são mais hábeis em crescer e colonizar
rapidamente o substrato e podem competir de forma eficiente por espaço e
nutrientes (EI-Tarabily e Sivasithamparam, 2006).
A competição por espaço e nutrientes foi o principal mecanismo utilizado
por isolados de Metschnikowia pulcherrima contra os patógenos de pós-
colheita Botrylis cinerea e Penicillium expansum (Spadaro et ai. , 2002), em
razão do rápido crescimento e da colonização do fruto. Utilizando a solução
de leveduras contra os patógenos, a solução de leveduras filtrada (sem as
células de leveduras) e a solução de leveduras autoclavada (células mortas),
Spadaro et ai. (2002) demonstraram a necessidade das células vivas para
garantir O antagonismo e o controle do crescimento fúngico, uma vez que
apenas O tratamento com a solução de leveduras vivas apresentou eficiência
T<,pkús Ci Solo, J0:'16:i-52 J, 20 19

500 Geisianny Augusta Monteiro Moreira & Helson Maria Martins elo Vale
no controle dos patógenos. A atividade antagônica de M. pu/cherrima também

foi dependente da concentração do antagonista: quando aplicada a solução
de leveduras a 106 células/mi, a levedura não apresentou níveis satisfatórios
de controle do patógeno.
Algumas espécies de leveduras, principalmente aquelas presentes em
frutos e superfície foliar, podem utilizar a antibiose como mecanismo de
controle do crescimento de patógenos por meio da produção de antibióticos e
antifúngicos (EI-Tarabily e Sivasithamparam, 2006). Compostos antimicrobianos
produzidos por leveduras, conhecidos por "l<i/ler toxins", têm demonstrado
potencial de inibição do crescimento de patógenos. Estudos focalizando o
isolamento, a caracterização e a purificação dessas toxinas podem se tornar
um dos mais promissores ramos de pesquisa no controle biológico de fungos
patógenos (Mehlomakulu et ai., 2014 ).
Leveduras que exibem o fenótipo ''kil/er'', como a espécie Wickerhamomyces
anomalus, são hábeis no controle de doenças pós-colheita em frutos por causa
de sua habilidade de secretar toxinas proteicas extracelulares. Essas proteínas
inibem o crescimento de outras espécies de leveduras, fungos filamentosos
e bactérias patogênicas, utilizando diferentes mecanismos, como a hidrólise
da parede celular e/ou a inibição da síntese de DNA (Aloui et ai., 2015).
Na última década, diversos trabalhos têm demonstrado a eficácia de
leveduras, as quais apresentam o fenótipo killer, como agentes de biocontrole
de patógenos. Debaryomyces hansenii e Wickerhamomyces anomalus
demonstraram atividade antifúngica in vitro e in vivo contra os patógenos
Monilinia fructigena e M. fructico/a, nos quais a produção de enzimas
hidrolíticas, de toxinas killer e de compostos orgânicos voláteis foram os
principais mecanismos utilizados (Grzegorczyk et ai., 2017). Toru/aspora
globosa e Candída intermedía, isoladas da rizosfera de culturas de milho
e cana-de-açúcar, apresentaram atividade antagônica contra os patógenos
Co/letotrichum sublineolum e C. graminicola, por meio da produção de
toxinas killer (Rosa-Magri et ai., 2011 ). Diversas espécies de leveduras
isoladas de diferentes microambientes apresentaram atividade antifúngica
contra Colletotrichum gloeosporioides, utilizando como mecanismos de
ação a competitividade por espaço e nutrientes, a sobreposição de nicho,
a dominância sobre o patógeno, a redução do crescimento do fungo e a
produção de metabólitos antifúngicos (Pesce et ai., 2018).
Leveduras que produzem toxinas killer também são aplicadas com 0
objetivo de inibir o crescimento de outras espécies de leveduras que causam a
deterioração de vinhos. Toxinas killer isoladas de Candida pyralidae mostraram
potencial para controlar a população de várias estirpes de Brettanomyces
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521, 2019

Leveduras do solo e suas aplicações no biocontrole e na promoção do crescimento... 50 .1
bruxellensis em oondições similares àquelas encontradas durante o processo de

vinificação, em que as toxinas não foram afetadas por parâmetros semelhantes,
como baixo pH, temperatura abaixo de 25 ºC e altas concentrações de açúcar
e etanol (Mehlomakulu et ai., 2014). Wickerhamomyces anomalus também
apresentou potencial como agente de biocontrole em processos de vinificação
contra diversas espécies de leveduras que causam a deterioração do vinho,
como Pichia guil/iermondii, P. membranifaciens, Brettanomyces bruxellensis
e Dekkera anomala (Fernández-Ullivarri et ai., 2018).
Leveduras também têm sido aplicadas no biocontrole de doenças
bacterianas em plantas. Estirpes de Pichia anomala mostraram potencial
de biocontrole sobre a bactéria Acidovorax avenae, causadora da mancha
bacteriana de frutos, doença grave que acomete frutos de melão, agindo
na redução da incidência e na severidade da doença por meio da produção
de compostos ácidos que diminuem o pH do meio e aumentam a atividade
antibiótica e a eficácia do biocontrole (Wang et ai., 2009).
Outro mecanismo de ação utilizado por bactérias e recentemente
detectado em leveduras, especialmente em espécies do gênero Rhodotorula,
fundamenta-se na produção de sideróforos, que são compostos orgânicos
que atuam como agentes quelantes de alta afinidade e baixo peso molecular,
com o objetivo de solubilizar o ferro do ambiente e transportá-lo para o
interior da célula (Ahmed e Holmstrõm, 2014). Sideróforos produzidos por
estirpes de Rhodotorula aumentaram a eficácia antagônica contra o patógeno
Botrytis cinerea, sequestrando o ferro e, assim, inibindo a germinação
do esporo, o crescimento do micélio e/ou a sua atividade metabólica
(Calvente et ai., 2001a).
Produção de enzimas que degradam a parede celular de patógenos
também é um importante mecanismo utilizado por leveduras. A produção
de quitinases e de í3-1 ,3-glucanases tem sido relatada nas espécies Pichia
anoma/a, P. membranifaciens, Rhodotoru/a glutinis, Papiliotrema laurentii,
Aureobasidium pul/ulans, Til/etiopsis albescens e T. pallescens (EI-Tarabily
e Sivasithamparam, 2006). O micoparasitismo, por meio da adesão tenaz e
da fixação de células de leveduras a esporos e hifas de patógenos fúngicos,
também tem sido observado como mecanismo de ação no biocontrole
(Spadaro et ai., 2002).
A ativação de resistência do hospedeiro tem sido recentemente relatada
em algumas espécies de leveduras. Aplicações de Candida oleophila induz
a resistência de plantas contra Penicil/ium digitatum, o principal patógeno de
pós-colheita de citros, por meio do aumento da biosslntese de etileno, da
atividade de fenilalanina amônia-liase, do acúmulo de fitoalexinas e do aumento
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521, 2019

502 Geisianny Augusta Monteiro Moreira & Helson Mario Martins elo Vale
dos níveis das enzimas quitinase e j3-1,3-endoglucanase (Droby et ai., 2002).

Yarrowia lipo/ytica induziu a resistência em frutos de uva contra o patógeno de
pós-colheita Penicillium rubens, por meio do aumento da produção de enzimas
relacionadas aos mecanismos de defesa da planta, como polifenoloxidase,
peroxidase, cata/ase, fenilalanina amônia-/iase, ascorbato peroxidase e ~-1,
3-glucanase (Wang et ai., 2018 ).
A espécie Meyerozyma can'bbica mostrou um alto potencial antagônico in
vivo com significante inibição da antracnose em manga, causada pelo patógeno
Colletotriclwm gloeosporioides. A competição por nutrientes, semelhante
à sacarose e à frutose, foi um dos principais mecanismos utilizados pela
levedura, embora também tenha mostrado competição por espaço, parasitismo
e produção de enzimas hidrolíticas parecidas com quitinases, N-acetil-~-
O-glucosaminidases e 13-1 ,3-glucanases (Bautista-Rosales et ai., 2013).
A combinação de diferentes mecanismos de ação utilizados pela espécie de
levedura aumenta a sua capacidade de controlar o patógeno.
Embora haja muitos trabalhos sobre a aplicação de leveduras para o
controle biológico de fungos patogênicos, a grande maioria deles é voltada
ao controle de patógenos de pós-colheita em frutos e vegetais ou ao controle
de doenças foliares. Até o momento, são poucos os estudos testando e/ou
aplicando leveduras para o controle de patógenos de plantas do solo.
Isolados de Candida valida, Rhodotorula glutinis e Trichosporon asahii
foram capazes de colonizar raízes de beterraba, promover o crescimento e
proteger as plântulas e as plantas maduras contra o patógeno Rhizoctonia
solani, agente causal da podridão radicular (EI-Tarabily, 2004). As espécies
de levedura mostraram diferentes mecanismos no combate ao patógeno:
Candida valida mostrou habilidade de produzir a enzima 13-1,3-glucanase;
Rhodotorula g/utinis produziu compostos inibitórios voláteis; e Trichosporon
asahii produziu metabólitos antifúngicos capazes de inibir o crescimento
de Rhizoctonia solani. A aplicação combinada das três leveduras resultou
em um significativo aumento no controle do patógeno e na promoção do
crescimento de plântulas de beterraba (EI-Tarabily, 2004).
A levedura Saccharomyces cerevisiae foi testada quanto à sua capacidade
de controlar o fungo Fusarium oxysporum e de promover o crescimento
vegetal de beterraba, verificando-se um aumento na taxa de germinação de
até 85 % nas sementes tratadas com a levedura e uma atividade antifúngica
de até 58 % contra o fitopatógeno F. oxysporum (Shalaby e EI-Nady, 2008).
Duas espécies de leveduras isoladas da rizosfera, Saccharomyces
unispora e Candida steatolytica, tiveram efeito antagonista e inibitório contra
o fungo patógeno do solo Fusan'um oxysporum, reduzindo significativamente
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521 , 2019

Leveduras do solo e suas aplicações no biocontrole e na promoção clo crescime nto... 503
a incidência do murchamento do feijão, causada por esse fungo, por meio

da produção de metabólitos antifúngicos (EI-Mehalawy et ai., 2004). Candída
glabrata , C. ma/tosa, C. slooffii, Trichosporon cutaneum e Rhodotorula
rubra, isoladas da rizosfera de milho, reduziram, de maneira significativa, o
crescimento do patógeno Cepha/osporium maydis, agente causal da murcha
tardia do milho, por meio da produção de metabólitos antifúngicos e de
enzimas que degradam a parede celular, incluindo quitinase e í3-1 ,3-glucanase
(EI-Mehalawy et ai., 2004 ). A espécie Cyberlindnera sargentensis, isolada do
solo, demonstrou uma maior competitividade e eficácia antagônica contra
patógenos de plantas em solos, quando aplicada em uma mistura de várias
espécies de leveduras, caracterizando-a como promissora para formulações
em biofertilizantes (Gross et ai., 2018).
A aplicação de uma mistura de antagonistas aumenta a eficácia do
biocontrole em comparação com a aplicação de antagonistas isolados. Essas
misturas de antagonistas aumentam o espectro de ação, a eficácia e a
confiabilidade da supressão da doença sem a necessidade de melhoramento
genético das cepas utilizadas (EI-Tarabily e Sivasithamparam , 2006).
Os modos de ação e as capacidades metabólicas de diferentes espécies
podem complementar-se mutuamente e, assim, de forma sinérgica, levar a
uma melhor eficácia do controle biológico, quando utilizados conjuntamente
em comparação com isolados individuais (Gross et ai., 2018).
Esses trabalhos são alguns dos poucos relatos do uso e da eficiência de
leveduras, isoladas da rizosfera, como agentes de biocontrole contra fungos
patogênicos causadores de doenças radiculares no solo. Eles demonstram
a lacuna existente e a gama de possibilidades a ser exploradas com
leveduras isoladas de solos em habitats naturais e a consequente triagem
das suas capacidades ecológicas e aplicações como agentes de biocontrole
e em formulações de biofertilizantes, em razão de suas capacidades como
promotoras do crescimento vegetal.
LEVEDURAS COMO AGENTES DE

PROMOÇÃO DO CRESCIMENTO VEGETAL
A rizosfera pode ser definida como a zona do solo ao redor das raízes
das plantas, em que as propriedades do solo são influenciadas pela presença
e pela atividade da raiz. Alterações nas propriedades físicas, químicas e
biológicas do solo rizosférico têm influência significativa no crescimento e na
saúde das plantas. Além disso, as raízes interagem com diversas populações
TópicosCi. Solo, 10:463-52 1, 201 9

de microrganismos do solo que trazem implicações significativas para o seu

crescimento e sua nutrição (Richardson et ai., 2009).
A rizosfera das plantas é habitat para uma enorme diversidade de
microrganismos, muitos dos quais interagem mutualisticamente com as
raízes (Amprayn et ai. , 2012). Entre esses organismos mutualísticos
estão os microrganismos capazes de promover o crescimento de plantas
por mecanismos diretos, como a suplementação nutricional, a fixação de
nitrogênio e a produção de fito-hormônios (auxinas e giberelinas), e por
mecanismos indiretos, como a produção de metabólitos semelhantes aos
sideróforos e a atividade antifúngica, o que leva ao crescimento da planta por
diminuir a atividade de patógenos ou microrganismos deletérios (EI-Tarabily
e Sivasithamparam, 2006; Nutaratat et ai., 2014).
As interações entre raízes de plantas e microrganismos do solo estão
onipresentes em vários níveis tróficos e são um componente essencial
da função do ecossistema. As interações microbianas com raízes podem
envolver microrganismos endofíticos ou de vida livre e podem ser de natureza
simbiótica, associativa ou casual. As associações microbianas com raízes
são complexas e podem aumentar a capacidade das plantas de adquirir
nutrientes do solo por meio de vários mecanismos (Richardson et ai., 2009).
Muitos estudos têm mostrado que os microrganismos podem estimular
significativamente o crescimento , o desenvolvimento e o metabolismo de
plantas. Isso se deve à sua capacidade de produzir substâncias estimulantes
do crescimento e substâncias com ação de antibiose contra patógenos,
levando à imunização das plantas e aumentando a absorção de nutrientes
pelas raízes (lgnatova et ai., 2013). Muitos trabalhos envolvendo espécies
de leveduras do solo e de outras fontes de isolamento demonstram a
capacidade delas como promotoras do crescimento vegetal (Plant Growth
Promoters - PGP) (Quadro 4 ). Os microrganismos PGP representam uma
ampla diversidade de bactérias e fungos que tipicamente colonizam a rizosfera
e são capazes de estimular o crescimento das plantas por meio de um efeito
"biofertilizante" (direto) ou por mecanismos de "biocontrole" (efeito indireto)
(Richardson et ai., 2009).
Estudos pioneiros sugeriram que as leveduras do solo poderiam ser
utilizadas como inoculantes para estimular processos benéficos semelhantes
à oxidação de enxofre e à solubilização de fosfatos nos solos (Falih e
Wainwright, 1995; EI-Tarabily e Sivasithamparam, 2006). Por exemplo, solos
inoculados com a levedura Yarrowia lipolytica aumentaram em número
e taxa de colonização de esporos de fungos micorrizicos arbusculares
(Medina et ai. , 2004).
T ó pico!> C i. Solo, 10:463-52 1, 201 9

o:
"O
Quadro 4. Principais espécies de leveduras que apresentam características promotoras do crescimento vegetal (Plant Growth rro
n Promoters - PGP) <
ro
o a..
"'
n e::
....
Atividades de PGP Espécies Referência O)
V>
(f) a.
o Produção de AIA Candida ma/tosa Candida parapsilosis Candida glabrata Candida Nassar et ai., 2005. Xin et ai., 2009. o
·º middelhoveniana Candida rugosa Meyerozyma guilliermondii Toru/aspora Limtong e Koowadjanakul, 2012.
V>
o
õ
o delbrueckii Kodamaea ohmeri Pichia kudriavzevii Rhodotorula mucilaginosa Amprayn et ai., 2012. Mukherjee e Sen, ro
:.:::. Rhodotorula graminis Williopsis satumus Candida tropica/is Cyberlindnera
C\ 2014. Nutaratat et ai., 2014. Morsy, 2016. V>
e::
w subsufficiens Sporidiobolus ruineniae Hannaella sinensis Cryptococcus f/avu
e:,., Jaiboon et ai., 2016. Fu et ai., 2016. CJ
V>
N) Rhodosporidium paludigenum Toru/aspora globosa Aureobasidium pul/ulans O)
~
N)
Hanseniaspora uvarum Bamettozyma califomica Pseudozyma aphidis n
-
o
\D
Solubilização de
fosfato
Candida middelhoveniana Meyerozyma guilliermondii Meyerozyma caribbica
Rhodotorula mucilaginosa Candida tropicalis Geotrichum capitatum
AI-Falih, 2005. Amprayn et ai., 2012.
Nakayan et ai., 2013. Mukherjee e Sen,
~
O)
ºro'
V>
::,
Geotrichum candidum Rhodotorula minuta Rhodotorula rubra Sporidiobolus 2014. Nutaratat et ai., 2014. Morsy, 2016. o
ruineniae Torulaspora globosa Candida railenensis Fu et ai., 2016. Sarabia et ai., 2017. ~
o
Biocontrole de Meyerozyma guilliermondii Meyerozyma caribbica Debaryomyces EI-Tarabily, 2004. Liu et ai.. 2013. n
o
:::,
patôgenos de hansenii Hanseniaspora uvarum Leucosporidium scottii Cystofilobasidium Vero et ai., 2011 . Papon et ai., 2013.
plantas infirmominiatum Torulaspora globosa Candida valida Rhodotorula glutinis Bautista-Rosales et ai., 2013. ã
m
Trichosporon asahii Bamettozyma ca/ifomica Nutaratat et ai., 2014. Fu et ai.. ro
::,
2016. Çorbaci e Uçar, 2017. CJ
Produção de Schwanniomyces polymorphus Santos. 2015. -o

....
o
proteases 3
o
Atividade ACC Candida tropicalis Amprayn et ai., 2012. ~
e.,,
deaminase o
o..
Síntese de Candida tropicalis Torulaspora globosa Pseudozyma rugulosa PseudozymaCloete et ai., 2009. Amprayn et ai., o
n
polia minas antarctica Papiliotrema laurentii 2012. Nutaratat et ai., 2014. @
V,
n
Solubilização de Candida tropica/is Toru/aspora globosa Mukherjee e Sen. 2014. §"
zinco Nutaratat et ai., 2014. (1)
:::,
Produção de Rhodosporidium paludigenum Pseudozyma rugulosa Pseudozyma antarctica Nutaratat et ai., 2014. Fu et ai., 2016. 9
sideróforos Rhodosporidium paludigenum Aureobasidium pullulans Pseudozyma aphidis
Sporidiobolus ruineniae V\
o
Vl
Uma das principais vias utilizadas por espécies de leveduras para promover
o crescimento vegetal é por intermédio da produção de hormônios vegetais,
como auxinas, giberelinas, citocininas e etileno. Esses hormônios podem
ser sintetizados pelas plantas e também pelos microrganismos associados
a elas (Berg , 2009). As auxinas são uma classe de hormônios vegetais
conhecida por estimular respostas rápidas e a longo prazo nas plantas,
por exemplo, aumento na elongação celular, na divisão e na diferenciação
celular (Nassar et ai., 2005).
Diversos microrganismos do solo são capazes de produzir quantidades
fisiologicamente ativas de auxinas, as quais têm efeitos pronunciados sobre
o crescimento e o desenvolvimento de plantas, utilizando o aminoácido
L-triptofano (L-TRP) como precursor fisiológico da biossíntese (Nassar et ai.,
2005). A espécie Candida tropicalis HY (CtHY), isolada do solo, foi capaz de
promover o crescimento de plântulas de arroz, aumentando seu crescimento
em até 35 %, quando comparada com plântulas não inoculadas, por causa da
capacidade da levedura em produzir ácido indol acético (AIA), um hormônio
vegetal da classe das auxinas (Amprayn et ai., 2012).
Leveduras isoladas da filosfera de Drosera indica produziram AIA, em
concentrações variando de 32,6 a 147,4 µg/ml, quando cultivadas em meio
de cultura suplementado com O,1 % de L-triptofano. Algumas espécies
apresentaram uma via de produção de AIA independente de L-triptofano
como precursor, ao realizar ensaios na ausência desse aminoácido. Além
disso, estirpes de uma mesma espécie exibiram diferentes capacidades de
produção de AIA, indicando que a produção desse fito-hormônio em leveduras
é estirpe dependente (Sun et ai. , 2014).
Estirpes de Candida ma/tosa, isoladas do filoplano de várias espécies
de plantas da Tailândia, produziram altas concentrações de AIA (até
314,3 mg/I), quando cultivadas em meio de cultura suplementado com 0,1 %
de L-triptofano (Limtong e Koowadjanakul, 2012), sendo mais alto do que
o já detectado em outras espécies, como Wil/iopsis saturnus (22,5 mg/1)
(Nassar et ai., 2005). Já a inoculação de solo com as espécies Candida
valida, Rhodotoru/a glutinis e Trichosporon asahii, em combinação ou isoladas,
promoveu o crescimento de beterraba, comprovado pelo aumento da raiz
e do caule por meio da produção de AIA, giberelinas e outras substâncias
promotoras do crescimento vegetal (EI-Tarabily, 2004).
A espécie Williopsis saturnus, endofitica em raízes de milho, mostr0 u
habilidade em produzir AIA e ácido indol pirúvico (IPYA) in vitro. Sua introduç,ào
em mudas de milho aumentou significativamente o crescimento de plantas
adultas cultivadas em solos com e sem L-triptofano, evidenciado pelo aumento
Tópicos Ci. Solo, J0:463 -52 1, 201 <)

do peso seco, pelo comprimento das raízes e da parte aérea da planta e

pelo aumento dos níveis de AIA e IPYA nas plantas (Nassar et ai., 2005).
Vários outros trabalhos têm verificado a habilidade de leveduras isoladas
de habitats naturais em produzir AIA, como leveduras isoladas de turfa em
florestas tropicais (Jaiboon et ai., 2016), leveduras isoladas de caules de
árvores do gênero Popu/us (Xin et ai., 2009), leveduras isoladas da filosfera
e rizosfera de Drosera spatulata (Fu et ai., 2016) e leveduras isoladas de
folhas de arroz e cana-de-açúcar (Nutaratat et ai., 2014 ). Entre as espécies
detectadas como boas produtoras de AIA, destacam-se as espécies
comumente relatadas em solo: Aureobasidium pu/lu/ans, Rhodotorula glutinis,
R. muci/aginosa, Torulaspora globosa e Cryptococcus f/avus.
Outra estratégia utilizada por microrganismos PGP para aumentar o
crescimento de plantas é a solubilização de nutrientes essenciais para o
desenvolvimento das plantas, como o fósforo (P). O P é um dos principais
nutrientes limitantes para o crescimento das plantas por causa de sua química
de adsorção e formação de complexos minerais com diferentes elementos,
como cálcio (Ca), alumínio (AI) e ferro (Fe), tornando-o imobilizado no solo
(Sarabia et ai., 2017). Os microrganismos solubilizadores de fosfato (formas
indisponíveis de P) são caracterizados por sua capacidade de solubilizar formas
precipitadas de P quando cultivados em meios laboratoriais e incluem uma
vasta gama de organismos simbióticos e não simbióticos (Richardson et ai.,
2009). Muitas espécies de leveduras têm demonstrado essa capacidade
in vitro. Espécies isoladas da rizosfera de milho, como Candida railenensis,
Clavispora /usitaniae, Meyerozyma guilliermondii e Symmetrospora coprosmae,
foram capazes de solubilizar fosfato de cálcio (Ca3(PO4 ) 2 ) in vitro e promover
o crescimento de plântulas de milho, por meio do aumento do peso seco da
raiz e da parte aérea das plantas (Sarabia et ai., 2018). Candida tropicalis,
Geotrichum candidum, G. capitatum, Rhodotorula minuta e R. rubra, isoladas
de solos arenosos, também apresentaram capacidade de solubilizar fosfato
de cálcio in vitro, com a espécie G. capitatum disponibilizando uma grande
quantidade de fosfato solúvel (45 µg/ml) (AI-Falih, 2005), indicando que essas
leveduras têm possível papel ecológico nos ciclos de transformação desses
nutrientes no solo.
A espécie Meyerozyma gui/liermondii tem sido descrita como
potencialmente solubilizadora de fosfato. Em ensaios utilizando meio liquido
contendo fosfato de cálcio, uma estirpe de Meyerozyma guilliermondii mostrou
1
maior capacidade de solubilização de fosfato (190,8 mg 1· ), seguida pela
espécie M. caribbica (170,4 mg 1·1) e Rhodotorula mucilaginosa (97 ,7 mg 1·1) .
Além disso, M. guilliermondii aumentou a absorção e o conteúdo de fósforo,
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521 , 2019

508 Geisianny Augusln Monteiro Moreira & Helson Maria Martins do Vale
nitrogênio, ferro, potássio, zinco e manganês na parte aérea de plantas de

milho, bem como aumentou em até 41 % a altura da planta e o peso seco
da parte aérea (Nakayan et ai., 2013).
Algumas espécies de leveduras solubilizadoras de fosfato podem
associar-se a fungos micorrízicos arbusculares no solo rizosférico para
aumentar a absorção de fósforo pela planta (Sarabia et ai., 2017). A inoculação
combinada das espécies Cryptococcus f/avus e Candida railenensis com
o fungo micorrízico Rhizophagus irregularis promoveu o crescimento de
plântulas de milho, aumentando o comprimento das raízes e o conteúdo
de P nas partes aéreas da planta. Além disso, as espécies foram capazes
de aumentar a capacidade de absorção de fósforo pelo fungo micorrízico
(Sarabia et ai., 2017).
Outros mecanismos já detectados em espécies de leveduras, porém ainda
com pouco relatados, para promover o crescimento vegetal são: produção de
NH 3 e sideróforos por Rhodosporidium paludigenum (Nutaratat et ai. , 2014);
atividade de ACC deaminase; produção de poliaminas e fitase por Candida
tropica/is (Amprayn et ai., 2012); produção de poliaminas, como cadaverina
e espermina, por Papiliotrema laurentii (Cloete et ai., 2009); solubilização de
fosfato e zinco por Candida tropicalis (Mukhe~ee e Sen, 2014); e diversas
características de PGP, como produção de AIA, solubilização de fosfato e
zinco, produção de NH 3 , sideróforos, catalases e enzimas que degradam
a parede celular, além de atividade antagônica a patógenos, por diversas
espécies isoladas da rizosfera e da filosfera de Drosera spatulata (Fu et ai.,
2016).
Essas características promotoras do crescimento vegetal podem ser
triadas em laboratório, com estirpes isoladas do solo, utilizando protocolos
rápidos, fáceis e reproduzíveis que fornecem resultados robustos e confiáveis
(Figura 9). Por exemplo, a produção de AIA pode ser quantificada por meio
de metodologia colorimétrica utilizando o reagente de Salkowski (Gordon e
Weber, 1950; Fu et ai., 2016); a detecção de sideróforos pode se dar mediante
a utilização do corante Chrome Azuro/ S e a alteração de coloração do
meio utilizado, quando há a produção das moléculas (Pérez-Miranda et ai.,
2007); e a solubilização de fosfato e de zinco pode ser observada de forma
qualitativa por intermédio da formação de halos de solubilização em meio
Pikovskaya ágar (Amprayn et ai., 2012).
A produção de AIA pode ser verificada pelo cultivo da estirpe em meio
de cultura suplementado com L-triptofano, e a quantificação é feita utilizando
método colorimétrico . Uma coloração rosa se desenvolve em estirpes
produtoras logo após a adição do reagente de Salkowski, com a intensidade
Tópicos CI. Solo, J 0:463-52 J, 2019

Figura 9. Representações de metodologias utilizadas para verificação de

características de PGP em leveduras. a) Produção de AIA utilizando
reagente de Salkowski; b) Detecção de sideróforos utilizando Chrome
Azurol S; c) Solubilização de fosfato de cálcio utilizando meio Pikovskaya
ágar.
da cor sendo diretamente proporcional à quantidade de AIA produzido pela

estirpe (Gordon e Weber, 1950; Fu et ai., 2016).
O ensaio para detecção de sideróforos é fundamentado na competição
por ferro entre o complexo férrico do corante indicador (Chrome Azurol S) e
o quelante (sideróforo) produzido pelo microrganismo, utilizando condições
de cultivo em que esse nutriente é limitante. O ensaio depende apenas da
capacidade do composto de se ligar ao ferro com uma afinidade relativamente
alta, modificando, assim, a coloração do meio com o sequestro do ferro pelo
complexo férrico produzido pelo microrganismo (Calvente et ai., 2001b).
A seleção de leveduras solubilizadoras de fosfato é rotineiramente
fundamentada na solubilização de fosfato de forma qualitativa por meio
da observação de formação de halos de solubilização em placas. São
utilizados como fonte o fosfato de cálcio (Ca 3(PO4 ) 2 ), os fosfatos de rocha
(Cas(PO ) OH e Ca 10(PO4 ) 6 F2 ) e os fosfatos de ferro (FePO4 .2H 2O) e de
4 3
alumínio (AIPO .2H O). A quantidade de P solubilizada é altamente dependente
4 2
da fonte (solubilidade) do P, sendo também influenciada em grande parte
pelas condições de cultivo (Richardson et ai., 2009).
Outras características também são facilmente identificadas em laboratório:
a produção de NH pode ser detectada por meio do desenvolvimento de
3
uma coloração marrom ao adicionar o reagente de Nessler (Cappuccino e
Welsh, 2017); a produção de poliaminas é constatada mediante o cultivo
da levedura em meio Long Ashton Decarboxylase (LAD) e a formação de
halos vermelhos, que indicam a descarboxilação de arginina pela estirpe
(Amprayn et ai., 2012); a presença da atividade de ACC deaminase pode
ser verificada cultivando a estirpe em meio de cultura com a ACC como
única fonte de nitrogênio (Dell'Amico et ai., 2005); e a produção de enzimas
degradadoras da parede celular é avaliada cultivando a estirpe em meio
Tópicos Ci. Solo, J0:463-52 1, 20 19

510 Geisianny Augusta Monteiro Moreira & Helson Murio Martins do Vt1le
de cultura contendo o substrato específico para cada atividade enzimática

com consequente formação de halo quando há atividade (Fu et ai., 2016).'
Leveduras são um grupo de microrganismos cosmopolitas e amplamente

distribuídos no mundo. Apesar disso, são poucos os estudos a respeito das
comunidades de leveduras em solo, principalmente em solos tropicais, embora
a importância ecológica delas nos solos e os potenciais de sua aplicação
prioritariamente no setor agrícola já venham sendo comprovados.
As atividades humanas, o manejo do solo e as mudanças climáticas têm
grande impacto na biologia do solo. Esse fato torna urgente a necessidade
de explorar a diversidade das comunidades de leveduras para compreender
o seu papel funcional e ecológico, bem como a composição e a distribuição
de espécies nos diversos tipos de solo, especialmente nas regiões ainda
pouco investigadas, como o Brasil.
Já é conhecido que as comunidades de leveduras do solo participam
de processos ecológicos importantes, tais como a ciclagem de nutrientes, a
formação de agregados, a manutenção da estrutura do solo, a dissipação
de carbono e energia por meio do ecossistema solo, entre outros. Além
disso, o papel das leveduras como agentes de biocontrole e promotoras
do crescimento vegetal tem sido esclarecido e comprovado por inúmeros
trabalhos, bem como a atuação desse grupo na recuperação de ambientes
impactados por atividades antrópicas.
Os fatores ecológicos que afetam as comunidades de leveduras nos solos
também estão começando a ser desvendados. Embora já se tenham muitas
correlações entre os parâmetros ambientais e a dinâmica das comunidade~,
muito esforço amostral ainda será necessário para se obter respostas mais
robustas quanto à influência dos parâmetros ambientais na composição e
na moldagem dessas comunidades. E, mais uma vez, muito do que já se
tem relatado vem de dados de diversidade e ecologia das comunidades
relacionadas ao clima temperado e seus tipos de solo. Alguns estudos
em climas tropicais e subtropicais mostram fortes diferenças entre essa~
comunidades de leveduras, principalmente quanto ao filo dominante e ª
composição de espécies em cada tipo climático.
As comunidades de leveduras, em sua grande maioria, correlacionani~~e
0
mais fortemente com as propriedades da comunidade vegetal existente
. . . tes a esse
que com os atributos do solo, embora os mecanismos subJacen . .a
• • actenstte<: '
efeito permaneçam ainda desconhecidos. Por causa dessa car
Tópicos Ci. Solo, 10:463-52 1, 20 19

Leveduras do solo e suas aplicações no bioconlrole e na promoção do crescimento... 5 1l
essas comunidades podem ser ameaçadas pela perda de habitat causada

pelo desflorestamento e pela fragmentação das florestas, como consequência
das atividades antrópicas. Esses fatos devem ser levados em consideração
para que um esforço seja feito para focalizar e direcionar futuros estudos
em ecossistemas naturais, sobretudo nas condições tropicais brasileiras.
Trabalhos que objetivam descrever a diversidade dessas comunidades
em biornas naturais e comparar essas comunidades entre os biornas
se tornam interessantes. Visto que as leveduras representam um grupo
facilmente cultivável se comparado a outros grupos de microrganismos, o uso
de amostragens e as condições de cultivo adequadas podem ser utilizados
para esse tipo de abordagem.
LITERATURA CITADA
Ahmed E, Holmstrõm SJM. Siderophores in environmental research: roles and applications.

Microb Biotechnol. 2014:7:196-208.
AI-Falih AM. Phosphate solubilization in vitro by some soil yeasts. Qatar Univ Sei J.
2005;25: 119-25.
Almagro A, Prista C, Benito B, Loureiro-Dias MC, Ramos J. Cloning and expression of two
genes coding for sodium pumps in lhe salt-tolerant yeast debaryomyces hansenii. J Bacteriol.
2001 ;83:3251-5.
Aloui H, Licciardello F, Khwaldia K, Hamdi M, Restuccia C. Physical properties and antifungai

activity of bioactive films containing Wickerhamomyces anomalus killer yeast and their
application for preservation of oranges and contrai of poslharvest green mold caused by
Penicil/ium digitatum. lnl J Food Microbiol. 2015;200:22-30.
Amprayn K, Rose MT, Kecskés M, Pereg L, Nguyen HT, Kennedy IR. Plant growlh promoting
characteristics of soil yeasl (Candida tropicalis HY) and its effectiveness for promoling rice
growth. Appl Soil Ecol. 2012;61 :295-9.
Ba AS, Phillips SA, Andersen JT. Yeasts in mound soil of the red imported fire ant. Mycol
Res. 2000;104:969-73.
Barnett JA, Payne RW, Yarrow o. Yeast, characteristics and ldentification. 4th ed. Cambridge:
Cambridge University Press; 2000.
Baulista-Rosales PU, Calderon-Santoyo M, Servln-Villegas R, Ochoa-Álvarez NA, Ragazzo-

Sánchez JA. Action mechanisms of the yeast Meyerozyma caribbica for lhe contrai of the
phytopathogen Colletotrichum g/oeosporioldes in mangoes. Biai Contrai. 2013;65:293-30·1
Berg G. Plant-microbe inleractions promoling plant growth and health: perspectives for controlled
use or mícroorganisms ln agriculture. Appl Microbial Blot. 2009;84:11-8.
Blackwell M. The Fungi: 1, 2, 3 ... 5.1 million species? Am J Bol. 2011 ;98:426-38.
Bokulich NA, Mills DA. lmproved seleclion oí internai transcribed spacer-speclfic primers
enables quanlltalive, ullra-high-throughput proílling or fungai communilies. Appl Environ
Microb. 2013;79:2519-26.
l'ópico~ Ci. Solo, 10:463-521. 201 9

5l2 Geisinnny Augusta Monteiro Moreira & Helson Maria Martins do Vélle
Bolha A. The importance and ecology of yeasts in soil. Soil Biol Biochem. 2011 ;43:1-8.
Bolha A Yeõslg in soil. ln: Rosa e, Péter G, editors. Biodlversity and ecophysiology of yeasts.
Berl1n: Springer; 2006. p . 221-40.
8oundy-Mills K. Methods for investigaling yeast biodiversity. ln: Rosa C, Péter G, editors.
81odiversity and ecophysiology of yea!'ts. Berlin: Springer; 2006. p. 67-100.
Buée AM, Reich M , Mural C, Morin E, Nilsson RH , Uroz S, Martin F. 454 pyrosequencing
analyses of forest soils reveal an unexpectedly high fungai diversily. New Phytol.
2014: 184:449-56.
Buzzini P, Lachance M-A, Yurkov A. Yeasts in natural ecosystems: ecology. New York· Springer
lntemational Pubiishing; 2017.
Cadete RM, Melo MA, Dussán KJ , Rodrigues RCLB, Silva SS, Zilli JE, Vital MJS, Gomes
FCO, Lachance M-A, Rosa CA. Diversity and physiological characterization of D-xylose-
fermenting yeasts isolated from the Brazilian Amazonian Forest. PLoS ONE. 2012;7:e43135.
Calvente V, Orellano ME, Sansone G, Benuzzi D, Sanz De Tosetti MI. Effect of nitrogen
source and pH on siderophore production by Rhodotoru/a strains and their application to
biocontrol of phytopathogenic moulds. J lnd Microbial Biot. 2001 a;26:226-9.
Calvente V, Orellano ME, Sansone G, Benuzzi D, Sanz De Tosetti MI. A simple agar plate
assay for screening siderophore producer yeasts. J Microbial Meth. 2001b;47:273-9.
Cappuccino JG, Welsh C. Microbiology: a laboratory manual. 11th ed. Londres: Pearson; 2017.
Carr RJG, Billon RF, Atkinson T. Mechanism of biodegradation of paraquat by Lipomyces

starkeyi. Appl Environ Microb. 1985;49:1290-4.
Carvalho FP, Souza AC, Magalhães-Guedes KT, Dias DR, Silva CF, Schwan RF. Yeasts
diversity in Brazilian Cerrado soils: study of lhe enzymatic activities. Afr J Microbial Res.
2013;7:4176-90.
Chen R, Jiang Y, Wei S, Wang Q. Kwoniella shandongensis sp. nov., a basidiomycetous

yeast isolated from soil and bark from an apple orchard. lnt J Syst Evol Micr. 2012;62:2774-7.
Chen R, Wei S, Jiang Y, Wang Q, Bai F. Kazachstania taianensis sp. nov., a novel ascomycetous
yeast species from orchard soil. lnt J Syst Evol Micr. 2010;60:1473-6.
Cloete KJ, Valentine AJ, Stander MA, Blomerus LM, Bolha A. Evidence of symbiosis between
lhe soil yeast Papiliotrema Jaurentii and a sclerophyllous medicinal shrub, Agathosma betulina
(berg.) pillans. Microb Ecol. 2009;57:624-32.
Connell L, Redman R, Craig S, Scorzetti G, lszard M, Rodriguez R. Diversity of soil yeasts

isolated from South Victoria Land, Antarclica. Microb Ecol. 2008;56:448-59.
Çorbaci C, Uçar FB. Production and optimizatlon of killer toxin in Debaryomyces hansenli
strains. Braz Arch Biol Techn. 2017;60:e17160339.
De Azeredo LAI, Gomes EAT, Mendonca-Hagler LC, Hagler AN. Yeast communities associaled
with sugarcane in Campos, Rio de Janeiro, Brazil. lnt Microbial. 1998;1 :205-8.
Dell'Amico E, Cavalca L, Andreoni V. Analysls or rhizobacterlal communilies in perennl.il

Graminaceae from polluted water meadow soil, and screening or metal-reslstant, potentially
plant growth-promoting bacterla. FEMS Microbial Ecol. 2005;52:153-62.
Oi Menna ME. Yeasts ln New Zealand soils. New Zeal J Bot. 1965;3: 194-203.
Tópicos CI. Solo, 10:'163-521, 2019

Leveduras do solo e suas aplicações no bioconlrole e na promoção do crescimento... 5 13
Oi Menna ME. The isolation of yeasts from soil. J Gen Microbial. 1957;17:678-88.
Dias DR, SchwDn RF. Isolamento e Identificação de leveduras. ln: Moreira FMS, Huising EJ,
Bignell DE, editores. Manual de biologia dos solos tropicais: amostragem e caracterização
da biodiversidade. Lavras: Editora UFLA; 2010. p. 145-8.
Droby S, Vinokur V, Weiss B, Cohen L, Daus A, Goldschmidl E, Porat R. lnduction of

resistance to Penicillium digitatum ln grapefruit by lhe yeast biocontrol agent Candida oleophila.
Phytopathology. 2002;92:393-9.
Dunthom M, Kauserud H, Bass D, Mayor J, Mahé F. Yeasts dominate soil fungai communities
in three lowland Neotropical rainforests. Environ Microbial Rep. 2017;9:668-75.
EI-Mehalawy AA, Hassanein NM, Khater HM, EI-Din E-ZAK, Youssef YA. lníluence of maize
root colonization by lhe rhizosphere actinomycetes and yeast fungi on plant growth and on
the biological contrai of late will disease. lnt J Agric Biol. 2004:6:599-605.
EI-Tarabily KA, Sivasithamparam K. Potential of yeasts as biocontrol agents of soil-borne

fungai plant pathogens and as plant growth promoters. Mycoscience. 2006;47:25-35.
EI-Tarabily KA. Suppression of Rhizoctonia solani diseases of sugar beet by antagonistic

and plant growth-promoting yeasts. J Appl Microbial. 2004;96:69-75.
Falih AM, Wainwright M. Nitrification, S-oxidation and P-solubilization by lhe soil yeast Williopsis
califomica and by Saccharomyces cerevisiae. Mycol Res. 1995;99:200-4.
Fell JW, Boekhout T, Fonseca A, Scorzetti G, Statzell-Tallman A. Biodiversity and systematics

of basidiomycetous yeasts as determined by large-subunit rDNA D1/D2 domain sequence
analysis. lnt J Syst Evol Micr. 2000;50:1351-71 .
Fernández-Ullivarri M, Mendoza LM, Raya RR. Characterization of lhe killer toxin KTCf20
from Wickerhamomyces anomalus, a potential biocontrol agent against wine spoilage yeasts.
Biai Contrai. 2018;121:223-8.
França L, Sannino e, Turchetti B, Buzzini P, Margesin R. Seasonal and altitudinal changes of

culturable bacterial and yeast diversity ln Alpine forest soils. Extremophiles. 2016;20:855-73.
Frey B, Rime T, Phillips M, Stierli B, Hajdas 1, Widmer F, Hartmann M. Microbial diversily ln

European alpine permafrost and aclive layers. FEMS Microbial Ecol. 2016;92:1-17.
Fu S-F, Sun P-F, Lu H-Y, Wei J-Y, Xiao H-S, Fang W-T, Cheng B-Y, Chou J-Y. Plant growth-
promoling traits of yeasts isolated from lhe phyllosphere and rhizosphere of Drosera. Fungai
Biol. 2016; 120:433-48.
Gasperini AM, Hashimoto EH, Coelho AR, Hirooka EY. Leveduras killer visando o biocontrole de
Fusarium verticillioides micotoxigênico para a qualidade de milho. ln: 111 Encontro Paranaense
de Engenharia de Alimentos; 2011; Guarapuava. Guarapuava: Deall/Unicentro; 201'1.
Glushakova AM, Kachalkin AV, Chernov IY. The lnOuence of Aster x salignus Willd. lnvasion
0 n lhe diverslly of soil yeasl communlties. Euraslan Soll Sei. 2016;49:792-5.
Glushakova AM, Kachalkin AV, Chernov IY. Effecl of Invasiva herb species on lho structure of
soil yeast complexas ln mixed forests exempllfied by lmpatlens parviflom DC. Mlcrobiology.
2015;84:717-21 .
Glushakova AM, Kachalkln AV, Tiunov AV, Chernov IY. Dlstribullon of yeast complexas in tho
Profiles of diíferent soll types. Euraslan Soll Sei. 2017;50:020-5.
Tópicos CI. Solo, 10:463-521 , 2019

- 14 Geisi,rnny /\ugusla Monteiro Moreira & HC!lson Maria Mm tins cio Vale
Golubtsova YV, Glushakova AM, Chernov IY. Tl1e seasonal dynamics of yeast communilies
in lhe rhizosphere of soddy-podzolic soils. Eurasian Soil Science. 2007;40:875-9.
Gomes NC tvl , Fagbola O, Costa R, Rumjanek NG, Buchner A, Mendona-hagler L, Smalla

I< Dynamics of fungai communilies in bulk and maize rhizosphere soil in lhe tropics. Appl
Environ Microb. 2003;69:3758-66.
González-Hernández JC, Cárdenas-Monroy CA, Pena A . Sodium and potassium transport

in lhe halophllic yeasl Debaryomyces hansenli. Yeast. 2004;21 :403-12.
Gordon SA, Weber RP. Colorimetric estimation of indoleacetic acid. Planl Physiol. 1950;26:192-5.
Gross S, Kunz L, Müller DC, Kron AS, Freimoser FM. Characterization of antagonistic yeasts
for biocontrol applications on apples or in soil by quantitative analyses of synthetic yeast
communities. Yeast. 2018:559-66.
Grzegorczyk M, Zarowska B, Restuccia C, Cirvilleri G. Postharvest biocontrol abilily of killer

yeasts againsl Monilinia frucligena and Monilinia fruclicola on slone fruit. Food Microbial.
2017;61 :93-101 .
Hill GT, Mitkowski NA, Aldrich-Wolfe L, Emele LR, Jurkonie DO, Ficke A , Maldonado-Ramirez
S, Lynch ST, Nelson EB. Melhods for assessing the composilion and diversily of soil microbial
communlties. Appl Soil Ecol. 2000;15:25-36.
Hong X, Chen J, Uu L, Wu H, Tan H, Xie G, Xu Q, Zou H, Yu W, Wang L, Qin N. Melagenomic

sequencing reveals lhe relationship between microbiota composition and quality of Chinese
Rice Wine. Sei Rep. 2016;6:1-11 .
lgnatova LV, Brazhnikova YV, Mukasheva TD, Omirbekova AA, Berzhanova RZh, Sydykbekova
RK, Karpenyuk TA, Goncharova AV. Biodíversity of micromycetes isolated from soils of different
agricultures in kazakhstan and their plant growth promoting potential. lnt J Agric Biosyst
Eng. 2013;7:372-7.
lhrmark K, Bodeker ITM, Cruz-Martinez K, Friberg H, Kubartova A, Schenck J , Strid Y, Stenlid

J, Brandstrom-Durling M, Clemrnensen KE, Lindahl BD. New primers to arnplify the fungai
ITS2 region - evaluation by 454-sequencing of artificial and natural communities. FEMS
Microbial Ecol. 2012;82:666-77.
Jaiboon K, Lertwattanasakui N, Limtong P, Llmtong S. Yeasts from peat in a tropical peat swamp
fores! in Thaiiand and their abilily to produce ethanol, indole-3-acetic acid and extracellular
enzymes. Mycol Prog. 2016;15:755-70.
Janisiewicz WJ, Tworkoski T J, Sharer C. Characterizing the mechanism of biologícal control

of postharvest diseases on fruits with a simple method to study competition for nutrienls
Phylopathoiogy. 2000;90: 1196-200.
·neyards
Kachalkin AV, Abdullabekova DA, Magomedova ES, Magomedov GG. Yeasts of the vi
in dagestan and ot11er regions. 2015;84:425-32.
Kurtzman CP, Fell JW. Yeast systemalícs and phylogeny - lmplícations of molecular ld8
nuncati0°
y
methods for sludies ln ecology. ln: Rosa CA, Péter G, edilors. Blodlversity and ecophysiol09
o f yeasts . New York: Springer; 2006 p. 11 -30.
Kurtzman CP, Feil JW. The Yeasts, a taxonomic study. 4th ed. London: Elsevior.
1998·
. Elsev1er
Kurlz man CP, Fell JW, Boekhout T. The yenst: a taxonomic study. 5th od. London
2011
T fJpWúS CI Solo, l 1J:ll63 :..2 1, 201 1)

Leveduras do solo e suas aplicações no biocontrole e na promoção elo crescimento... 5 15
Kurtzman CP, Robnett CJ. ldentification and phylogeny of ascomycetous yeasts from analysis
of nuclear large subunit (26S) ribosomal DNA partia! sequences. Anton Leeuw. 1998;73:331-71 .
Lachance M-A. Yeast biodiversily: how many and how much? ln: Rosa C, Péter G, editors.
Biodiversity and ecophysiology of yeasls. New York: Springer; 2006. p. 1-9.
Lee C, Liu Y, Young S, Chang K. Debaryomyces renaii sp. nov., an ascomycetous yeast
species isolaled from soil in Taiwan. Bot Stud. 2009;50:325-9.
Limtong S, Koowadjanakul N. Yeasts from phylloplane and their capability to produce indole-
3-acetic acid. World J Microb Biot. 2012;28:3323-35.
Lindahl B, Nilsson RH, Tedersoo L, Abarenkov K, Carlsen T, Pennanen T, Stenlid J. Fungai

community analysis by high-throughput sequencing of amplified markers - a user's guide.
New Phytol. 2013;199:288-99.
Lisichkina GA, Bab IP, Sorokin DY. Alkalitolerant yeasts from natural biotopes. Microbiology.
2003;72:618-20.
Liu P, Luo L, Long C-A. Characterization of competition for nulrients in the biocontrol of
Penicillium italicum by Kloeckera apicu/ata. Biol Contrai. 2013;67:157-62.
Liu XZ, Wang QM, Theelen B, Groenewald M, Sai FY, Boekhout T. Phylogeny of
tremellomycetous yeasts and related dimorphic and filamentous basidiomyceles reconslructed
from multiple gene sequence analyses. Stud Mycol. 2015;81:1-26.
López-Pineiro A, Munoz A, Zamora E, Ramirez M. lnfluence of lhe management regime

and phenological state of lhe vines on lhe physicochemical properlies and lhe seasonal
nuctuations of lhe microorganisms in a vineyard soil under seml-arid conditions. Soil Tíll
Res. 2013;126: 119-26.
Maksimova IA, Chernov IY. Community structure of yeast fungi in forest biogeocenoses.
Microbiology. 2004;73:474-81.
Mandl K, Schieck J, Silhavy-Richter K, Prange A, Schneider V, Schmidt H-P. Vines take up

yeasts from soíl and transport them lhrough lhe vine to lhe stem and skins of grapes. lthaka
J. 2015;349-55.
Martin KJ, Rygiewicz PT. Fungal-specific PCR primers developed for analysis of the ITS
region of environmental DNA extracls. BMC Microbial. 2005;5:28.
Masih EI, Slezack-Deschaumes S, Marmaras 1, Barka EA, Vernet G. Characterisation of

lhe yeast Pichia membranifaciens and ils possible use in the biological contrai of Botrytis
cinerea, causing the grey mould disease of grapevine. FEMS Microbial Lett. 2001 ;202:227-32.
Masínová T, Bahnmann BD, Vetrovsky T, Tomsovsky M, Merunková K, Baldrian P. Drivers

or yeast communily composltion in the litter and soil of a temperate fores!. FEMS Microbial
Ecol. 2017a;93:1-10.
Maslnová T, Pontes A, carvalho e, Sampaio JP, Baldrian P. Libkindia masarykiana gen. et
sp. nov., Yurkovia mendeliana gen. et sp. nov. and Leucosporidium krtinense f.a. sp. nov.,
isolaled from temperate fores! soils. \nl J Sysl Evol Micr. 2017b;67:902-8.
Maslnová T, Yurkov A, Baldrian P. Fores! soil yeasts: Decomposition potenllal and lhe utilization
of carbon sources. Fungai Biol. 2018;34:10-9.
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521 , 2019

516 Geisit1nny Augusta Monteiro Moreira & Helson Maria Martins do Vale
Medina A, Vassilev N, Alguacil MM, Roldan A, Azcon R. lncreased plant growth, nutrient
uplake, and soil enzymatic activilies in a desertified Mediterranean soil amended with treated
residues and inoculaled with na tive mycorrhizal f ungi and a plant growth-promoting yeast.
Soil Sei 2004; 169:260-70.
Mehlomakulu NN . Setali ME, Divol B. Characlerizalion of novel killer toxins secreted by

wine-rElated non-Saccharomyces yeasts and their action on Breltanomyces spp. lnt J Food
Microbioi. 201 4:188:83-91.
Mendes SDC, Ramirez-Caslrillón M, Feldberg NP, Bertoldi FC, Valente P. Environmental

yeast communilies in vineyards in lhe mounlains of Santa Catarina State, Brazil. World J
Microb Biot. 2017;33:128
Mestre MC, Fontenla S, Rosa CA. Ecology of cultivable yeasts in pristine forests in northern
Patagonia (Argentina) influenced by different environmental factors. Can J Microbial.
2014;60:371-82.
Mestre MC, Rosa CA, Fontenla SB. Lindnera rhizosphaerae sp. nov., a yeast species isolated
from rhizospheric soil. lnt J Syst Evol Micr. 2011b;61:985-8.
Mestre MC, Rosa CA, Safar SVB, Libkind D, Fontenla SB. Yeast communities associated
with lhe bulk-soil, rhizosphere and ectomycorrhizosphere of a Nothofagus pumilio forest in
northwestem Patagonia, Argentina. FEMS Microbial Eco!. 2011a;78:531-41 .
Middelhoven WJ, Scorzetti G, Fell JW. Apiotrichum porosum comb. nov., an anamorphic
basidiomycetous yeast inhabiling soil, related to lhe loubieri/laibachii group of species that
assimilate hemicelluloses and phenolic compounds. FEMS Yeast Res. 2001 ;1: 15-22.
Mok WY, Luizão RCC, Silva MSB, Teixeira MFS, Muniz EG. Ecology of pathogenic yeasts
in amazonian soil. Appl Environ Microb. 1984;47:390-4.
Mokhtarnejad L, Arzanlou M , Babai-Ahari A. Molecular and phenotypic characterization

of ascomycetous yeasts in hypersaline soils of Urmia Lake basin (NW lran). Rostaniha.
2015;16:174-85.
Mokhtarnejad L, Arzanlou M, Babai-Ahari A, Di Mauro S, Onofri A, Buzzini P, Turchetti 8.

Characterization of basidiomycetous yeasts in hypersaline soils of the Urmia Lake Nalional
Park, lran. Extremophiles. 2016;20:915-28.
Moll J, Hoppe B, Kõnig S, Wubet T, Buscot F. Spatial distribution of fungai communities ln

an arable soil. PLoS ONE. 2016;11 :e0154290.
Molnárová J, Vadkertiová R, Stratilová E. Extracellular enzymatic activities and physiological

pro fi les of yeasts colonizing fruit trees. J Basic Microb. 2014;54:S74-84.
Morais CG, Cadete RM, Uetanabaro APT, Rosa LH, Lachance M-A, Rosa CA. D-xylose-
fermenling and xylanase-producing yeast species from rotting wood of two Atlantic.Rainfore5 I
habitats in Brazil. Fungai Genet Biol. 2013;60:19-28.
Moreira GAM. Diversidade genética e funcional de leveduras presentes em solos de mineração

e áreas do entorno [dissertação]. Brasllia, DF: Universidade de Brasília; 2015.
Moreira GAM, Vale HMM. Occurrence of yeast species in soils under native and modified
vegelalion in an lron mining area. Rev Sras Cisne Solo. 2018;42:e0170375.
Morsy E. Efficiency of free and encapsulated yeast strains as pgrs producers on faba bean
planls. Mlddle East J Appl Sei. 2016;5:534-42.
Tópicos CI. Solo, 10:'163-521 , 20 l 9

Leveduras do solo e suns aplirnçócs 110 bloconlrole e na prornoçfir, clo crc::1clm,~nlo... 5 17
Motaung TE, Albertyn J, Kock JLF, Lee C-F, Suh S-O, Blackwoll M, Pohl CH. Trlcho:;pomn
vanderwaftíl sp. nov., an asexual basldiomycetous yeasl lsolaled írom soll and boelle:.;, /\nlnn
Leeuw. 2013;103:313-9.
Mukhe~ee S, Sen SK. Exploration or novel rhlzospheric yeasl lsolalo as ferlllizlng soll lnoculanl
íor improvement of maize culllvatlon. J Sei Food Agric. 2014;95:1'191-9.
Nakayan P, Hameed A, Slngh S, Young L Sen, Huno MH, Young CC. Phosphate-solublliziny
soíl yeast Meyerozyma gullliermondlf CC1 Improves malze (Zea may:; L.) producllvlty nnd
minimizes rcquislle chemical rertllizatlon. Plant Soil. 2013;373:301 - 15.
Nally MC, Pesce VM, Malurano YP, Munoz CJ, Combina M, Toro ME, Caslc llanos-Figueroa
LI, Vazquez F. Blocontrol of Bolrylis clnerea in table grapes by non-pathogenlc índlgcnous
Saccharomyces cerevlsiae yeasls isolated from vlticullural environments ln Argentina.
Postharvest Biol Tec. 2012;64:40-8.
Narsian V, Samaha AA, Palel HH. Rock phosphale dissolution by speciíic yeast. lndian J
Microbial. 2010;50:57-62.
Nassar AH, EI-Tarabily KA, Sivasilhamparam K. Promotion of planl growth by an auxln-

producing isolale of lhe yeasl Williopsis saturnus endophytic in malze (Zea mays L.) roais.
Biai Feri Soils. 2005;42:97-108.
Nouri H, Moghimi H, Vaghei MG, Nasr S. Blastobotrys perslcus sp. nov., an ascomycetous
yeast species isolaled from cave soil. Anton Leeuw. 2018;111 :517-24.
Nutaralat P, Srisuk N, Arunralliyakorn P, Llmlong S. Planl growth-promoting traits of epiphytic

and endophytic yeasts isolated from rice and sugar cane leaves in Thalland. Fungai Biai.
2014;118:683-94.
Papon N, Savini V, Lanoue A, Joe AJS, Creche J, Giglioli-Guivarc'h N, Clastre M, Courdavault

V, Sibirny AA. Candida guilliermondil: biotechnological applicalions , perspeclives for
biological contrai , emerging clinica! importance and recenl advances ln genetics. Curr Gene!.
2013:59:73-90.
Pérez-Miranda S, Cabirol N, George-Téllez R, Zamudio-Rivera LS, Femández FJ. O-CAS,

a fast and universal method for siderophore delecllon. J Mlcrobiol Meth. 2007;70:127-31.
Pesce VM, Nally MC, Carrizo GP, Rajo C, Pérez BA, Toro ME, Castellanos-Figueroa LI. Vazquez
F. Antifungai activily of nalive yeasts from diíferent microenvironments agalnst Collelatrichum
g/oeosporioides on ripe olive fruits. Biai Contrai. 2018;120:43-51 .
Péter G, Takashima M, Cadez N. Yeast habitats: different but global. ln: Buzzini P, editor. Yeasls
in natural ecosystems: ecology. New York: Springer lnternalional Publist1ing; 2017. p. 39-71 .
Petrovic U, Gunde-Cimerman N, Plemenitas A. Cellular responses to environmenlal sallnity

in the halophllic black yeast Hortaea werneckil. Mol Microbial. 2002;45:665-72.
Phafí HJ, Starmer WT. Yeasts assoclated wilh plants, lnsects and soll. ln: Rose AH, Harrison
JS, edilors. The yeasts: biology of yeasts. London: Academic; 1987.
Piccinln E, Oi Piero RM , Pascholall SF. Eíeito de Saccharomyces cerovlsiao na produtividade

de sorgo e na severidade de doenças foliares no campo. Fitopatol Bros. 2005;30:5-9.
Pimenta RS, Alves PDD, Almeida GMF, Silva JF, Morais PB, Corrêa A. Rosa CA. Yeust
communilies ln two Atlanllc raln Forest frngments in Southenst Brnzll. Brnz J M1crol.Jlol.
2009;40:90-5.
Tópicos CI. Solo, 10 :'16:i-52 l , 2019

S 18 Cii + il, 1111111 t\11q11 •,l11 Mn 11lc!lrc, Mr,ll'lr,1 & l lcl11r>11 Mm lo Mt1rthw do Vale
Próvost-Bouró NC, Cllrb ton R, Doqulodl s, Mouool C, Lollôvro M, Jollvot C , Slwhbazkla

HH. G ulllo u L , /\rrouoyu D Hon]nrcl L. Vnlldntlon ond ílppllr:ntlon of A PGR primar sot to
qunntlly luno.il comm11nítl()s ln lho soll onvlronmont by ronl•tlmo quontltotlvo PCR. PloS
O NE . 201 1;6·02-11 66
R:-n:por P, Z11pnn J. Yom ts ln r:xtnimo onvlronrnonts. ln: l<onn CA, Pótor G, odltors. Blodlvorsity
,mel ocophy~lolooy oi y, aGIG. Nuw York : Sprinoor lntornallonal Publlslling; 2006. p. 371-418.
Ribeiro JHA, Ca rvolllo PMB, Cnbrnl AS, M oemo A, Mondonço-Haoter LCS, Borbar.i RLL,
H.:ig lur AN. Cnnclldll mldclol/1vvuninn11 sp. nov., o now yucint ~podes found on lho rhlzoplane
or oro.inlci1lly cultivatc d sugarcono. /.\nton Loouw. 2011: 100:341 -7.
Ribeiro JR/\, Robert V, Hnoler AN . Ecology or soll yoasls. ln: Araújo ASF, Figueiredo MVB,
odllors. Microbiot ocolooy oi tropical soils. Nova York: Nova Sclence Pub lnc: 2010. p. 21-30.
Richa rdson AE , Barea JM, M cNelll AM, Prigent-Combarot C. Acquisilion or phosphorus

and nitrogon ln the rhizosphere and plant growth promotlon by microorganisms. Plant Soll.
2009;321 :305-39.
Rosa-magri MM, Ta uk-tornisielo SM, Ceccalo- SR. Bioprospection of yeasts as biocontrol

agents ngainst pt1ytopat11ogenlc motds. Braz Arch Biai Techn. 2011 ;54:1-5.
Saiam JA, Das N. lindane degradation by Candfda VITJzN04, a newly isolated yeast strain
rrom contaminated soll: klnetic study, enzyme analysis and blodegradation pathway. World
J Microb Biol. 2014;30:1301-13.
Saiam JA, Lakshml V, Das D, Das N. Blodegradation of lindane using a novel yeast strain,
Rhodotorula sp. VITJzN03 lsolated from agrícultural soil. World J Microb Biot. 2013;29:4 75-87.
Santos AF, Junior CFFM, Melo DLFM, Junior AMB , Fernandes RPM. Effects of pt-1 and
temperatura on lhe productlon and actlvily of Schwanniomyces polymorphus extracellutar
pro te ases ln fermentation medlum. Afr J Mlcroblol Res. 2015;9: 1044-52.
Sarabia M, Cazares S, González-rodrlguez A, Mora F. Rl1lzosphere plant growth promotion

traits of rhizosphere yeasts and thelr response lo soll characterlstlcs and crop cycle ln maize
agroecosystems. Rhlzosphere. 2018;6:67-73.
Sarabla M, Jakobsen 1, Grnnlund M, Carreon-Abud Y, Larsen J. Rhizospere yeasts Improve

p uptake of a maize arbuscular mycorrhizal associatlon. Appl Sol! Eco 1. 2017; 125:18-25.
Schoch CL, Seifert KA, Hulmdorf S, Robert V, Spouge JL, Levesque CA, Chen W. Nuclear
rlbosomal Internai lranscrlbed spacer (ITS) reglon as a universal DNA barcode marker for
Fungl. P Natl Acad Sei USA. 2012;109:6241-6.
Scorzetll G , Fell JW, Fonseca A, Statzell-Tallman A. Systematlcs of basldlomycetous yeasts:

a comparlson of large subunit D1/D2 and Internai transcribed spacer rDNA reglons. FEMS
Yeast Res. 2002;2:495-517.
Slwlaby ME-S, EI-Nady MF. Appllcation of Saccharomyces cerevfsiae as a blocontrol agenl

agalnsl Fusarlum lnfection of sugar beet plants. Acta Biol Szeged. 2008;52:271-5.
Shokralla S, Spall JL, Glbson JF, Hajibabael M. Next-generatlon sequencing technologies

for anvironmontal DNA research. Mal Ecol. 2012;21:1794-005.
Slles JA, Mmgesln R. Abundance and dlvorsity of bacterlal, archaeal, and fungAI communitles
alonu an allltudlrwl gradlent ln olplne forcst solls: what are lhe drlving raclon,? Mlcrol> Ecol
2016;72:207-20.
Tórlco'l Ci. Solo. 10:tJ 6:J -!.i:U, 20 l 9

Leveduras do solo e suas aplicações no biocontrole e na promoção do crescimento... 5 19
Sláviková E, Vadkertiová R. The diversity of yeasts in the agricultura! soil. Jf Basic Microb
2003a;43:430-6.
Slávikovâ E, Vadkertiová R. Effects of pesticides on yeasts lsolated from agricultura! soil. Z

Naturforsch C. 2003b;58:855-9.
Sláviková E. Vadkertiová R. The occurrence of yeasls in lhe forest soils. J Basic Microb.
2000;40:207-12.
Spadaro D, Vola R, Piano S, Gullino ML. Mechanisms of action and efficacy of four isolates
of the yeast Metschnikowia pulcherrima aclive against postharvest pathogens on apples.
Postharvest Biol Tec. 2002;24:123-34.
Spencer JFT. Spencer DM. Ecology: where yeasts live? ln: Spencer JFT, Spencer DM. editors.
Yeasts ln natural and artificial habitats. New York: Springer; 1997. p. 33-58.
Sperandio EM, Vale HMM, Moreira GAM. Yeasts from native Brazilian Cerrado plants:
occurrence, dlversily and use in lhe biocontrol of citrus green mould. Fungai Biol.
2015;119:984-93.
Stanner WT, Lachance M-A. Yeast ecology. ln: Kurtzman CP, Fell JW, Boekhout T The yeast:
a taxo no mie study. 5th ed. London: Elsevier; 2011. p. 65-83.
Stringini M, Comitini F, Taccari M, Ciani M. Yeast diversity in crop-growing environmenls in

Cameroon. lnt J Food Microbial. 2008;127:184-9.
Sugita T, Takashima M, Nakase T, lchikawa T, Shinoda T, Nishikawa A. A basidiomycetous

anamorphic yeast, Trichosporon terrico/a sp. nov., isolated from soil. J Gen Appl Microbial.
2002;48:293-7.
Sun P, Fang W, Shin L-Y, Wei J, Fu S-F, Chou J. lndole-3-acetic acid-producing yeasts in
lhe phyllosphere of lhe carnivorous plant Drosera indica L. PLoS ONE. 2014;9:e114196.
Terçarioli GR. Bagagli E, Reis GM, Theodoro RC, Bosco SMG, Macoris SAG, Richini-Pereira
VB. Ecological study of Paracoccidioides brasiliensis in soil: growth ability, conidia production
and molecular detection. BMC Microbial. 2007;7:92.
Toju H, Tanabe AS, Yamamoto S, Sato H. High-coverage ITS primers for lhe DNA-based
identification of ascomycetes and basidiomycetes ln envlronmental samples. PLoS ONE.
2012;7:e40863.
Toro ME, Oro NP, Vega AD, Maturano YP, Nally MC. Diversidad de levaduras en canopias
y suelos asociados con Bulnesia reiama y Larrea divaricata. Rev Argent Microbial.
2005;37:209-13.
Tosi S, Onofri S, Brusoni M, Zucconi L, Vishniac H. Response of Antarctic soil fungai

assemblages to experimental wanning and reduction of UV radiation. Polar Biai. 2005;28:4 70-82.
Tuszynski T, Satora P. Microbiological characteristics of lhe w~gierka zwykla plum orchard

in submontane region. Pol J Food Nutr Sei. 2003;12:1-15.
Urquhart EJ, Punja ZK. Hydrolytic enzymes and antifungai compounds produced by TI/letiopsis
species, phyllosphere yeasts that are antagonlsts or powdery mlldew fungi. Can J Microbial.
2002:48:219-29.
Vadkertiová R, Dudásová H, Balascáková M. Yeasts in agricultural and managed soils. ln:

Buzzlni P, editor. Yeasts ln natural ecosystems: diversity New York: Springer lnternational
Publishing; 2017. p. 117-44.
Tópicos Cl. Solo, 10:tl63-S21. 2019

V, 11,11tio r, BoukhrJ11t T. l.r111doll MI , Crcslrlfll J, P:-iunoc;ca FC, Sollo LO, P:rns;irlnl MRZ, Rona
,/\ I31.tncl,h, 1R, P11no11l;1HS, l~lbolru JR, Gmr.lo •<M, l.oo C-F, Suh S-0, P6tor G, Dlmichy
n, 1 \ li .IW, Scn110111 G, Tlicol,111 13. Vriln!-loln MI 1. D11nrlonlozymll non. nov.. r.1 non110 or
fu1111011l rillvo ,111<1nc,n fu11nnnl:1tlvo 1mmo/11Jcoous yoa5I npccio!;. PloS ONE. 2012.7:e46000
\/ 111 ,111t J P íb 1no:, ,IP, Lnow:inl O Scqu,,nclnn ;,•: :1 tnol ln yoc1:1t molecular IAxonomy. Can
.l tv1Ic:1oh1ril 1DO~I 11 !, 911 !) ~O
v;,11 i_1,__., Huljdon MG/\, n :1rdrir•II I m, V:111 Strn:11011 NM TI 10 11n::;0on majority· :;oll 1nicrobes as
tlnv1 ,r:; Cll pln11I tJ,vi ; 1:,1ly miei pmductlv1ly tn lorrustrl.1I ucn .•y!iloms. Ecol Lott. 2008.11 .296-310
Voro S, Go1111c11cJl:1 C,, Cmi'll MF, Do Aurrccoocl,nn 1, Wlsnlowskl M. Cystafilobasldlum

1nflm10111111lot11n1 as .i biocontrol él!JCtr tl of posthmw~st rfü,o:ises on apples and cilrus. Acta
Hort 2011 :nos:·1G9-Bo.
Vlr.lininc HS. A multivnrinto annlysis or soll ycasl!i lsolated írom a lalitudlnal gradiont. Microb
Ecof. 2006:52:90-103.
Vltnl M. Abranchos J, Hagler A, Mendonça-Hagler L. Mycoclnogenic yeasts iGolated from

amnzon solls of lhe marac~ ecologlcal stalion, Roralma-Brazil. Braz J Microbial. 2002;33:230-5.
Vroullnk J-M, Esterhuyso A, Jacobs K, Bolha A. Soil properties lhat impact yeast and
acllnomycete nurnbers in sandy low nutrlent soils. Can J Microbial. 2007;53:1369-74.
Wong M, Zhao L, Zhang X, Dhanasekaran S, Abdelhal MH, Yang O, Jiang Z, Zhang H.

Study on blocontrol of post11arv0sl decay of table grapes caused by Penicillium rubens and
lhe posslble reslstance mechanlsms by YarrowiD llpolytlca. Blol Contrai. 2018;130:110-7.
Wang X, LI G, Jiang D, Huang HC. Screenlng of plant eplphytic yeasls for bloconlrol of bacterial
frui! blotch (Acidovorox avenae subsp. ci/rul/1) ar hami melon. Biol Contrai. 2009;50:164-71.
Xin G, Glawe D, Doty SL. Characlerizatlon of lhree endophylic, indole-3-acelic acid-producing

yeasts occurring ln Populus trees. Mycol Res. 2009;11 3:973-80.
Yarwood SA, Bottomley PJ, Myrold DO. Soll microbial communitles associated with douglas-fir
and red alder stands ai higl1- and low-productivlty forest sites ln oregon, USA. Mlcrob Ecol.
2010;60:606-17
Yoshlkawa S, Mitsul N, Chikara K-I, Hashimoto H, Shlmosaka M, Okazaki M. Effecl of salt stress
on plasma membrana permeabllity lipid saturation ln lhe salt-tolerant yeast Zygosaccharomyces
rouxll roux/1. J Ferment Bioeng. 1995;80: 131-5.
Yurkov A Yeasts ln forest soils. ln: Buzzinl P, editor. Yeasts ln natural ecosystems: diversity.
New York: Springer lnlernational Publishing; 2017. p. 87-116.
Yurkov A, Inácio J, Chernov IY, Fonseca A. Yeast biogeography and the arreeis or spec,es
recognitlon approache::;: lhe case study of wldespread basidlomycetous species frorn birch
íorests in Russia. Curr Mlcroblol. 2014;70:587-601
Yurkov A, Kemler M, Begerow D. Assessment of yeast diverslty ln soils under cJ1fforonl

m,::mílgomont reoimes. Fungai Ecology 2012b;5:24-35.
Yurkov /\, Wehde T. Kí!hl T. Begorow D. Abovogrouml doodwood doposltlon supports

uovelopmo11I or r.oll yoasl!:1. Dlvcrnily. 2012a;4:453-74.
Yurkov /\M, Chornov IY, ·nu11ov AV. lnlluonco of L11mbricus torrostris t1orll1worms on ltlO
slrucluro or lho yom;t corn11111nlly oi íorost llttor. Mlcroblology. 200U;77·107 11
Leveduras do solo e SUils aplicilções no biocontrole e nil promoção do crescimento... 52 l
Yurkov AM, Kemler M, Begerow D. Species accumulalion curves and incidence-based species
richness estimators to appraise lhe diversily of cultivable yeasts from beech forest soils.
PloS ONE. 2011 :6:e23671.
Yurkov AM, Rohl O, Pontes A, Carvalho e, Maldonado e, Sampaio JP. Local climatic condilions
constrain soil yeast diversily patterns in mediterranean foresls, woodlands and scrub biorne.
FEMS Yeasl Res. 2015;16:1-11 .
Yurkov AM, Wehde T, Federici J, Schafer AM, Ebinghaus M, Lotze-Engelhard S, Mittelbach

M, Prior R. Richter C, Rohl O, Begerow D. Yeast diversity and species recovery rates from
beech forest soils. Mycol Prog. 2016;15:845-59.
Yurkov AM. Yeasts of lhe soil - obscure but precious. Yeast. 2018;35:369-78.
Zalar P, Gostinéar C, Hoog GS, Ursic V, Sudhadham M, Gunde-Cimerman N. Redefinition

of Aureobasidium pullulans and ils varieties. Stud Mycol. 2008;61:21-38.
Zong Y, Liu J, Li 8 , Qin G, Tian S. Effects of yeast antagonists in combination with hot water
treatment on postharvest diseases of tomato fruit. Biol Contrai. 2010;54:316-21.
Tópicos Ci. Solo, 10:463-521 , 2019

ENRI QUECIMEN T O MICROBIANO
V HSANDO orr aMI ZAR o PROCESSO
D E COM P,OSTAGEM
J ader Galba Busato111, Alessandrn Monteiro de Paula111

& Luís Henrique Ferrari111
Introdução ..... ............. .......................................................................................................... ................ 522

A compostagem como estratégia de tratamento de resíduos orgãnicos.................................. .............. 528
Fases da compostagem ...................................................................................................................... 533
Otimização do processo de compostagem ............................................................................................. 537
Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo de compostagem ........................................... 538
A inoculação microbiana pode alterar a temperatura e o pH das leiras, acelerando a degradação
da matéria orgãnlca ............................................................................................................................. 543
A inoculação microbiana pode aumentar a solubilização de fosfatos ígneos de rocha ao longo da
compostagem ...................................................................................................................................... 546
A inoculação de microrganismos especlficos à compostagem pode enriquecer o teor de
nitrogénio dos compostos ................................................................................................................... 552
Enriquecimento microbiano pode reduzir a emissão de odores desagradáveis durante
a compostagem ................................................................................................................................... 555
A inoculação microbiana de compostos pode acelerar a formação de substãncias húmicas............. 557
A inoculação microbiana pode acelerar a degradação da matéria orgãnica em compostagem ......... 559
Co nsiderações finais ............................................................................................................................... 563
Agradecimento ........................................................................................................................................ 564
INTRODUÇÃO
No decorrer dos últimos séculos, a humanidade observou rápidas e

impactantes mudanças que alteraram significativamente os seus modos
de vida. O estudo das ciências relacionadas à saúde ampliou o acesso a
medicamentos, vacinas e a uma variedade de tratamentos médicos que
proporcionaram um grande salto na qualidade de vida e na longevidade da
população. Nas cidades adequadamente urbanizadas, o saneamento ambiental
e a captação, tratamento e distribuição de água diminuíram a incidência
de epidemias e trouxeram maior conforto às famílias. Na indústria e nos
campos de produção agrícola, o desenvolvimento de máquinas aumentou
a produtividade do trabalho, barateou os custos de produção e ampliouª
oferta de alimentos e bens de consumo. Em conjunto, esses e outros avanços
, 11 r11culdadc LI,: /\gru110111m· e ,,.,e ; · Un1vcrsll

~• J',ema "vclcnnanu, · · 1auc
·' I1e 1Jm,IIUJ,
· IJF, Bm),1I.
· l·•.-111u1·1, : J UJ ,·rb"'"lll-•
...... -1 unb.l>•~
ulc~sandmrnr<•t unh.br; luishcri11qucli:m1ri(,,1ho111111il.co111
Enriquechnenlo microbi,mo visnndo olimizm o processo de compostagem 523
exerceram grande influência sobre o número de habitantes do planeta, que

passou de 250 milhões para 1,6 bilhão de pessoas entre os anos 1 e 1900
da era cristã (Cook, 1960; Livi-Bacci, 2001 ). Ao final século XX, esse número
já superava 6 bilhões de pessoas, devendo ultrapassar 9 bilhões até o ano
2050 (ONU, 2018).
O aumento no número de pessoas também modificou a relação do
homem com o ambiente já que, para atender a uma demanda crescente
por produtos, a agricultura sofreu sucessivos processos de intensificação.
Assim, áreas anteriormente florestadas foram convertidas em campos de
produção agrícola de menor diversidade biológica e houve um salto na
exploração de jazidas minerais não renováveis em escala humana, visando
a produção de fertilizantes. Uma série de passivos ambientais negativos
tem sido reportada desde então, o que resultou em questionamentos
relacionados à sustentabilidade desse modelo de agricultura. Atualmente,
a superação dos problemas observados com a intensificação agrícola
vem sendo discutida em diferentes esferas da sociedade. A inclusão de
aspectos sociais é fundamental nesse debate, assim como o realinhamento
agrícola para reduzir a necessidade de insumos de origem não renovável.
Nesse sentido , merecem destaque os esforços direcionados para a
reutilização de resíduos como alternativa à fertilização e condicionamento
dos solos, garantindo a reposição de nutrientes e fornecendo compostos
que incentivam o crescimento e protegem as plantas contra estresses
bióticos e abióticos.
Diferentes atividades associadas à produção agropecuária, industrial,
comercial ou doméstica, nos meios urbano ou rural , geram resíduos
com natureza e composição química variadas. A Lei nº 12.305/1 O, que
institui a Política Nacional de Resíduos Sólidos (PNRS) e dispõe sobre
princípios, objetivos, instrumentos e diretrizes relativas à gestão integrada
e ao gerenciamento de resíduos sólidos, faz uma diferenciação entre as
terminologias resíduo e rejeito, muitas vezes empregadas como sinônimos.
Pela PNRS, resíduo é definido como material, substância, objeto ou bem
descartado produzido de atividade humana em sociedade, cuja destinação
final se procede, se propõe proceder ou se está obrigado a proceder, nos
estados sólido e semissólido, bem como gases contidos em recipientes e
llquidos cujas particularidades tornem inviável o seu lançamento na rede
pública de esgotos ou em corpos d'água, ou exijam para isso soluções técnica
ou econômica inviáveis em face da melhor tecnologia disponível. Já o tenno
rejeito é empregado para resíduos sólidos que, depois de esgotaclas todas
as possibilidades de tratamento e recuperação por processos tecnológicos
disponfveís e economicamente viáveis, não apresentem outra possibilidade
Tópicos CI. Solo, 10:!i22-576, 20 19

524 Jê'der Galb<1 Busalo et ai.
que não a disposição final ambientalmente adequada. Em outras palavras, os

resíduos necessitam de tratamento antes da destinação final, mas apresentam
possibilidade de reutilização ou reciclagem. Já os rejeitas possuem limitação
ele ordem técnica ou econômica que inviabilizam o seu reaproveitamento,
devendo ter disposição final ambientalmente adequada, definida pela referida
Lei como a disttibuição ordenada de rejeitas em aterros, observando normas
operacionais específicas de modo a evitar danos ou riscos à saúde pública
e à segurança e a minimizar os impactos ambientais adversos.
A geração de resíduos por habitante pode variar de 0,6 kg/dia, em países
mais pobres, até 2,1 kg/dia, em países mais ricos (Hoornweg e Bhada-Tata,
2012). Esses mesmo autores estimaram em 2,2 bilhões de toneladas o
quantitativo de resíduos sólidos que serão gerados no ano 2025. A ausência
ou não funcionalidade de políticas públicas voltadas ao tema em países em
desenvolvimento tem, muitas vezes, resultado na simples disposição de
resíduos e rejeitas em locais não planejados, sem que nenhuma forma de
tratamento seja realizada. No Brasil, de acordo com a Associação Brasileira
de Empresas de Limpeza Pública e Resíduos Especiais (Abrelpe, 2018),
estima-se que aproximadamente 41 % dos resíduos coletados sejam
depositados em locais que não possuem os sistemas necessários para a
proteção do meio ambiente. Isso pode resultar em contaminação do solo, do
ar, dos corpos d'água e da biota, além de concorrer para a proliferação de
doenças, deterioração da paisagem e degradação humana de populações
que passam a se utilizar desses ambientes para sua sobrevivência (Gomez-
Brandon, 2013; Das et ai., 2016; Usmani et ai., 2017; Epelde et ai. , 2018).
Relacionado à caracterização, das 71,64 milhões de toneladas de resíduos
sólidos urbanos produzidas no Brasil no ano de 2017, aproximadamente
50 % era de origem orgânica (Abrelpe, 2018). Entende-se por resíduos
orgânicos aqueles constituídos por restos de animais ou vegetais provenientes
de diferentes atividades humanas, incluindo aqueles originados a partir do
preparo doméstico de alimentos, das manutenções de parques, jardins e da
arborização urbana, do comércio especializado de gêneros alimentícios (e.g.,
centrais de abastecimentos e restaurantes), entre outros. Algumas atividades
agroindustriais, tais como a produção de açúcar e etanol, são também
responsáveis pela geração de um grande volume de resíduos orgânicos.
A aplicação direta desses resíduos nos solos sem tratamento prévio, entretanto,
não é recomendada devido à possibilidade de contaminações por agentes
microbianos e qulmicos, da possibilidade de ocorrência de sementes de
espécies indesejadas e também devido ao forte odor que alguns materiais
podem apresentar (Allmad, 2007; Gutierrez el ai., 2015). Assim, métodos
de tratamento desses materiais são requeridos e, dentre as possibilidades
T6p1cc,s Cl. Solo, JO·[,l2-fJ 76, 20 l 9

Enllq11uclme1110 1nlcroblnno vlsundo ollmlzor CJ processo de compo!llaacrn 525
existentes, a compostagem é uma das formas mais popularizadas em função

da sua eficiência de hlgienlzação, do baixo custo quando comparada a
outros métodos e da possibilidade de obtenção de um produto final com boa
qualidade e aceitação pelo agricultor (Qian et ai., 2014; Onwosi et ai., 2017).
A compostagem pode ser definida como a conversão de resíduos
orgânicos de diferentes origens em um material estabilizado denominado
composto, que se apresenta isento de patógenos promotores de doenças
vegetais, escuro e enriquecido em substâncias húmicas e nutrientes vegetais
(Jurado et ai., 2014; Zhao et ai. , 2017; Wel et ai. , 2018). O composto pode
ser empregado como fonte de nutrientes ou como condicionador de solos
agricolas, melhorando os seus indicadores químicos, físicos e biológicos
(Mays et ai., 1973; Epstein et ai., 1976; Guidi et ai. , 1988; Marchesini et ai.,
1988; Cox et ai., 2001; Chaoui et ai., 2003; Rivera et ai., 2004; Aranda et ai.,
2016; Calderón et ai., 2018; Martínez et ai. , 2018; Selvakumar et ai., 2018).
A técnica de compostagem tradicional feita pelos agricultores não exige
equipamentos sofisticados, o que possibilita a sua implantação em pequenas
propriedades rurais, sendo isto interessante também sob perspectiva
econômica já que, além de constituir um insumo agrícola funcional, os
compostos obtidos podem compor renda extra aos agricultores a partir da
sua comercialização em mercados especializados.
Entretanto, como o volume de reslduos orgânicos gerado pela sociedade
contemporânea é grande, o seu tratamento empregando-se a compostagem
exige uma área (pátios de compostagem) considerável. Ainda, o processo pode
ser relativamente lento dependendo da natureza qulmica dos reslduos e a
concentração de nutrientes no composto pode ser baixa quando comparada aos
fertilizantes industriais. A pesquisa tem buscado compreender profundamente
as condicionantes que favorecem a compostagem na perspectiva de mitigar
alguns desses aspectos negativos. Ações visando reduzir o tamanho das
partículas dos reslduos, ajustar o pH, umidade e relação carbono:nitrogênio
(C/N) dos substratos, além de empregar aeração forçada e agentes inorgânicos
como carvão, zeólitas, biachar e cinzas, já foram testadas no processo de
otimização da compostagem (Gabhane et ai., 2012; Awasthi et ai., 2016;
Chanm et ai. , 2016; Jindo et ai., 2016; Barthold et ai., 2018; Waqas et ai.,
2018a; 2018b). Sistemas confinados de compostagem também têm sido
empregados para acelerar o processo, mas os custos para aquisição e
operação dos equipamentos necessários ainda são elevados, reduzindo o
seu emprego a algumas poucas empresas especializadas. Por se tratar de
um processo mediado por microrganismos, a adição de lnóculos específicos
às leiras de compostagem tem sido apontada como uma promissora e valiosa
íerramenta biotecnológica.
Tópico~ CI. Solo, 10:522-5 76, 201 9

,fodl!r Gnllw Busa lo e l nl.
A inoculação microbiana de compostos têm sido empregada com objetivos

de acelerar a estabilização dos reslduos orgânicos (Kausar et ai. , 2011;
Awasthi el ai., 2017; Vobêrkovâ et ai., 2017; Zhao et ai., 2017; Arumugam et ai.,
2018), reduzir o odor das !eiras (Gutierrez et ai., 2015; Gu et ai., 2018),
aumentar a concentração de nutrientes (Kumar e Singh, 2001; Busato et ai.,
2012; Alikhani el ai., 2017; Busato et ai., 2017) e de substâncias capazes de
estimular o desenvolvimento vegetal (Jurado et ai., 2014; Das et ai., 2016;
Zhao et ai., 2017) (Figura 1). Para isto, uma série de microrganismos vem
sendo estudada, incluindo fungos dos gêneros Trichoderma (Siddiquee et ai.,
2017; Kumar et ai. , 201 O; Shafawati e Siddiquee, 2013; Awasthi et ai.,
2014; Das et ai., 2016; Siddiquee et ai., 2017), Aspergil/us (Goyal e Mishra,
1983; Biswas e Narayanasamy, 2006; Kumar et ai., 2010; Awasthi et ai.,
2014), Penicillium (Gou et ai., 2017), Phanerochaete (Zeng et ai., 2010;
Vobêrková et ai., 2017), Trametes e Fomes (Vobêrková et ai., 2017) e
bactérias como Burkholderia e Herbaspiril/um (Busato et ai. , 2012; 2017),
Azotobacter (Das et ai., 2016), Bacil/us (Das et ai., 2016; Ribeiro et ai.,
2017; Arumugam et ai., 2018), Pseudomonas (Kumar et ai., 2010),
Acinetobacter e Lactobacil/us (Arumugam et ai., 2018), Brevundimonas e
Flavobacterium (Gou et ai., 2017) e Anoxybacillus (Ghaffari et ai., 2011).
Actinobactérias pertencentes aos gêneros Thermoactinomicetos (Ke et ai.,
2010), Micronopospora (Kausar et ai., 2011) e Streptomyces (lnsam e De
Bertoldi, 2007; Zhao et ai., 2016) também têm sido estudadas para otimizar
a compostagem.
A eficiência da inoculação microbiana de compostos pode sofrer influência
das condições ambientais, do manejo das leiras, das características dos
resíduos, da fase da compostagem em que os inóculos são aplicados,
sua concentração e se são empregados isoladamente ou em consórcio
(Odom e Wall, 1983; Faure e Deschamps, 1991; Vargas-Garcia et ai., 2007;
Ke et ai., 2010; Ghaffari et ai., 2011 ; Kausar et ai., 2011; Pan et ai., 2012;
Xi et ai., 2012; 2015; Awasthi et ai., 2017; Fan et ai., 2016; Onwosi et ai.,
2017; Siddiquee et ai., 2017; Vobêrková et ai., 2017; Zhao et ai., 2017;
Arumugam et ai., 2018; Barthold et ai., 2018). Como são muitas as variáveis
que resultam em maior ou menor eficiência , uma condição de resposta
universal parece difícil de ser alcançada. Todavia , muitos resultados
promissores estão disponíveis na literatura e uma análise dessas informações
pode ser elucidativa.
O presente capítulo foi escrito com o objetivo de realizar uma releitura de
alguns trabalhos já publicados e que abordam o enriquecimento microbiano
na expectativa de otimizar a compostagem. Em especial, algumas tentativas
que objetivaram enriquecer os compostos com nutrientes vegetais como 0
T6picos Ci. Solo, 10:522-5 76, 201 9

.....:
o:
,
~
oo
V>
(") Geração aumentada -t==4 ~-
~
cr, de resíduos orgânicos -::::
o r:
com o crescimento lnocut2ção e:.
_õ
populacional ~
--o microbiana r:
°'N
N)
t" visando otimizar a
compostagem
o
3
&,
-..J
Ci'
~
o
\::)
t ,.,, (':
....
o
Ç'
e,
o
<:
;;.·
e,
Compostagem como :::;
ferramenta de tratamento de o..
o
Reciclagem de resíduos orgânicos o
nutrientes e matéria 3
N
orgânica C,I
....
o
-:i
....
on
Composto ro
V>
inoculado V.
o
o..
ro
n
o
3
• Tempo de estabilização reduzido; ü
oV>
Aumento da • Teor de nutrientes aumentado; i3j
vida útil de • Redução de odores; (O
(1)
jazidas • Maior concentração de bioestimulantes vegetais 3

minerais
Figura 1. A inoculação microbiana como ferramenta de otimização do processo de compostagem. Vl

N
--...J
528 Jader Galba Busato et ai.
nitrogênio, aumentar a solubilização de fosfatos ígneos, acelerar a formação

de substâncias húmicas e a degradação da matéria orgânica, além de reduzir
a emissão de odores, serão abordadas.
A COIVIPOSTA G EíVi COMO ESTRATÉGIA DE

T RATArv1 ENTO DE RESÍDUOS ORGÂNICOS
A compostagem de resíduos orgânicos não é uma técnica recente. Na

verdade, esta prática foi apropriada pelo homem da natureza, uma vez que o
processo é espontâneo e ocorre em qualquer material orgânico depositado no
solo, desde que exista água para atender à demanda biológica e temperatura
que favoreça o desenvolvimento dos microrganismos aeróbios. Antigas
civilizações como a grega e a romana já se apoiavam, de certa forma, no
uso de materiais orgânicos estabilizados para a obtenção de fertilizantes para
uso agrícola. Esta técnica parece ter sido praticada por séculos também em
países do Oriente Médio, na Malásia, China e Índia.
Apesar de não ser recente, maior publicidade associada à compostagem
em países ocidentais ocorreu somente a partir da primeira metade do
século XX, especialmente em função do trabalho do inglês Albert Howard.
Após observações realizadas junto aos agricultores da Índia entre os anos
1924 e 1931, Albert Howard publicou o livro Testamento agrícola, onde
apresenta o processo lndore de compostagem (Howard, 1940). O nome do
processo refere-se a uma cidade existente naquele país e, de acordo com
o autor, a técnica ali observada seria capaz de converter resíduos orgânicos
em um produto saudável capaz de auxiliar o desenvolvimento e a produção
das plantas. Após quase um século das observações de Albert Howard, o
processo sofreu aprimoramentos que resultaram no desenvolvimento de
diferentes modelos de compostagem, os quais são escolhidos em função da
disponibilidade de mão de obra, de espaço, de infraestrutura (e.g., energia
elétrica, máquinas etc.), do tipo e da quantidade de resíduos, das condições
ambientais, entre outros. Alguns sistemas de compostagem atualmente
empregados são apresentados na figura 2 e algumas das principais vantagens
e limitações de cada um são mostrados no quadro 1.
O sistema de compostagem em trincheiras apresenta como vantagens
a possibilidade de redução do impacto visual ocasionado pelas leiras e ª
menor atração de vetores (e.g. insetos). Entretanto, a menor oxigenação faz
com que, em geral, esse sistema demande maior perlodo de tempo par~
que os resíduos sejam degradados. Além disso, a remoção do composto e
dificultada. O sistema de compostagem em leiras (ou pilhas) é, sem dúvida,
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 20 19

,
--l
O•
"O
;;·
o rn
V,
;::;
[? ::l .
.o
i::
c.n (i)
o o.
-º..... 3
(i)
:,
o
e;, õ
N 3
N
&, n·
-..J
C\
o
ü
CI
N ;::;
-
o
\ :)
o
e:
in'
CI
::,
e.
o
g_
§"
;;:;·
...o,
o
...o
-O
(')
(i)
V,
V,
o
e.
(i)
(')
o
3
ü
o
V,
õJ'
(O
(i)
Figura 2. Diferentes modelos de compostagem: a) leira com reviramento mecânico e detalhe de equipamento empregado
no revolvimento de leiras; b) leira com reviramento mecânico empregando carregadeira; c) leira estática com aeração Vl
N
passiva; d) leira estática com aeração forçada; e) compostagem em trincheira.
'°
530 Jader Gafüa Busato et ai.
Quadro 1. Alguns sistemas de compostagem, suas vantagens e limitações
S1st~ma de
Vantagens Limitações
compostagem
1 nnchc,rn;; M ~nor impacto visual e menor A baixa oxígen;-ição aumenta o
otraç.l10 d e v~to rc:; lc mpo neccssâ rio para maturação
dos rcslduos.
O,ficuldado de rc moçao do
comrmsto após o processo
f1n.11izado (no caso de se efetuar o
plnnI10 sobre as trincheiros. nao é
necc$sá rra a remoção).
Leiras estâllcas Rcd uç.5o d os cus:os c m função fl.la1or tempo para a degradação
com ac-raÇ-50 do n!.)o revolv,mcnlo: dc:'lido n b.aixa oxigenação.
passiva Maior aprove1tamcrnto do PossIbI1idade de llberaçjo de
espaço disponível p ara a odores desagradáveis dependendo
compostagem em deoorrênc,a do t,po c.le resíduo compostado·
do não rovolvimenlo Poss b,l!dade de temperaturas
ac.ima do ideal
Leiras estáticas Dispensa a necessidade de Custo para Instalação e operação
com aeraç.ão revolver as leiras: Rcduç.ao do do cqu•pamcntos·
forçada tempo de compostagem devido Cu~IO c nCr!J ÔIICO
à aeração.
Leiras com Redução do tempo do Nt-ccss:dac.!e do mJo de obra
revolvimento compostagem devido â ae:ra~o adici onal nos casos de reviramento
mecánico promovida pelo revolvimento m anual,
Dependendo dos equipamentos
emp regados para o revolvimento.
há necessidade de maior área para
o processo nesse sistema.
Reatores Otimização das condicionantes Custo para instalação e operação

biológicos (umidade e oxigenação} que de equipamentos.
(in-vessel) favorecem a degradação;
Controle de odores e chorume
mais eficiente:
Possibilidade de obtenção de
biogás.
o mais difundido e empregado. Ele pode ser realizado tanto em ambientes

cobertos quanto ao ar livre, com dimensões (largura, comprimento e altura
das !eiras) variadas. Na ausência de cobertura, é importante que a estrutura
de compostagem inclua um sistema para a coleta do líquido proveniente
do excedente de água. Esse líquido, também denominado chorume, pode
conter contaminantes biológicos ou químicos com potencial de dano à
qualidade dos compartimentos ambientais. A figura 3 apresenta um sistema
de compostagem em !eiras com aeração passiva, sem cobertura, e que conta
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

Enriquecimento microbiano visc1ndo otimizm o processo de compostc1gem 531
Figura 3. Impermeabilização da área onde serão confeccionadas as leiras e

detalhe do sistema de coleta e recirculação de chorume.
Fonte: imagens obtidas no pátio de compostagem do projeto Compostar, Distrito Federal.
com impermeabilização do solo e drenas para coleta do chorume, que é

recirculado e novamente aplicado às leiras, reduzindo o consumo de água.
A compostagem pode ser realizada em leiras estáticas ou com revolvimento
periódico. Em leiras revolvidas, dependendo da escala de produção e da
sofisticação dos equipamentos disponíveis, esta atividade pode ser realizada
com o auxílio de enxadas, ancinhos, pás carregadeiras e enleiradores
acoplados a tratores. O revolvimento tem por objetivo homogeneizar os
resíduos em compostagem e oxigenar o interior das leiras, reduzindo
o excesso de calor produzido pela atividade microbiana. Embora seja
importante para a sanidade biológica do material que temperaturas superiores
a 55 ºC sejam alcançadas, a maior parte dos microrganismos não sobrevive
em ambientes com temperaturas maiores que 65 ºC (Valente et ai., 2009).
A movimentação do material é então necessária para dissipar o excedente
de calor e garantir a continuidade do processo. Sistemas de aeração
forçada podem ser empregados para esta finalidade, reduzindo ou tomando
desnecessária a movimentação das leiras. Nesse caso, insufladores de ar
podem ser empregados, assim como sistemas que succionam ar para o
interior das leiras. O custo para a aquisição e manutenção dos equipamentos,
assim como O custo energético, ainda são entraves para maior adoção.
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

532 Ja<ler Galba Busalo et ai.
Sistemas de compostagem sem aeração forçada e reviramento , que

empregam a aeração passiva resultante do fluxo de ar que atravessa os
materiais altamente porosos empregados na composição das leiras, têm
sido também empregados.
Embora ainda pouco empreg8dos no Brasil, os sistemas de compostagem
em reatores biológicos (in-vesse/) representam uma possibilidade tecnológica
capaz de acelerar a maturação dos resíduos e reduzir alguns aspectos
negativos do processo (Figura 4 ). Neles, os resíduos orgânicos são triturados e
encaminhados para um recipiente que possui monitoramento de condicionantes
como a umidade, temperatura e oxigenação , garantindo que condições
favoráveis à atividade microbiana sejam alcançadas (Pandey et ai., 2016).
Com isso, a degradação dos resíduos é acelerada (Makan et ai., 2014).
Um sistema de exaustão e purificação (ou queima) de gases pode ser
instalado, com menor liberação de odores desagradáveis. Se coletado, o
gás obtido pode também ser empregado para produção de calor ou energia
elétrica. Sistemas de coleta e redistribuição do chorume também fazem parte
desta tecnologia. Após finalizada a etapa de temperaturas mais elevadas do
processo (fase termofílica), o material dos reatores é transferido para pátios
visando finalizar a estabilização do composto . Da mesma forma que os
sistemas de aeração forçada, entretanto, os custos para instalação e operação
O biogás da câmara pode ser

Filtro coletado e usado para obter
bacteriano energia ou passar por filtro
biológico e ser liberado
----~
-~---.
a>
o
,ro
'O g, '· ' .
ro ....
t:: e:
o Q)
-~~~~ ,......._o_t
Cl. .ê
ro
u~ O
_ c:;>
___,
- \__J Blogás
t Recirculação do lixiviado ou
produção de biogás (para queima
Dreno para coleta do lixiviado ou geração de energia elétrica)
Lixiviado coletado
Figura 4. Sistema hipotético de compostagem em reatores biológicos (in-vesseO

produzido com base nos modelos desenvolvidos pela empresa Bekon
GmbH (Bekon, 2018) e pela Universidade de Ohio (Ohio, 2018).
Tópicos Ci. Solo, l 0 :522•5 76, 20 19

Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo de compostagem 533
desses equipamentos ainda limita a sua expansão. Embora o investimento

em infraestrutura inicial seja considerável, este sistema apresenta vantagens
como a garantia de condições ótimas para a compostagem, aliada com o
controle na emissão de gases, e deverá ser cada vez mais empregada para
o tratamento de resíduos orgânicos.
Fases da compostagem
Diferentes fases, cada uma com características particulares, podem ser

observadas ao longo da compostagem (Figura 5). Em geral, a literatura
segmenta o processo da seguinte forma: a) fase mesofílica inicial, também
denominada fase de ativação; b) fase termofílica; e c) fase de maturação
ou cura (Zbytniewski e Buszewski, 2005; Xiao et ai., 2009; He et ai.,
2011; Pan et ai. , 2012; Bhatia et ai. , 2013; Chowdhury et ai., 2013). Com
a alteração das características químicas e térmicas das leiras ao longo
do processo , observa-se uma sucessão da comunidade microbiana,
que passa de populações iniciais mesofílicas para outras termofílicas.
As bactérias parecem predominar nas leiras em compostagem em relação aos
fungos e isso ocorre porque algumas bactérias (e.g. Bacillus spp.) são capazes
de desenvolver paredes celulares espessas que as protegem das temperaturas
elevadas observadas especialmente durante a fase termofílica (Haug, 1993).
Cooney e Emerson (1964) observaram que 60 ºC é a temperatura limite para
sobrevivência da maior parte dos fungos. Leiras com temperaturas superiores
a esta, portanto, reduziriam a atividade desse tipo de microrganismo. Além
disso, bactérias tipicamente apresentam dimensões variando entre 0,5 e
3,0 µm, o que potencializaria a sua sobrevivência devido à elevada relação
superfície/volume e concomitante mais rápida transferência de substratos
solúveis para o interior das células (Tuomela et ai., 2000).
A primeira fase da compostagem é representada pela conversão de
compostos orgânicos solúveis e facilmente degradáveis, tais como estruturas
alifáticas, amidos , monossacarídeos e proteínas (Tuomela et ai. , 2000;
Sánchez et ai. , 2017). Este estágio ocorre nos primeiros dias do processo
e tem atuação principalmente de microrganismos que se estabelecem
em temperatura não superior a 40 ºC (Xiao et ai., 2009; Lim et ai., 2016;
Waqas et ai., 2018a). Bactérias pertencentes aos gêneros Staphy/ococcus,
Serratia, K/ebsiella, Enterobacter e Microbacterium foram os principais grupos
identificados por Chandna et ai. (2013) durante esta fase em compostagem
de reslduos agrícolas. Já Wei et ai. (2018) observaram domlnio de bactérias
associadas ao gênero Firmucutes em compostagem de palha de milho,
enquanto Ryckeboer et ai. (2003) reportaram a presença dos gêneros
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576 , 20 19

534 Jader Gê1lbê1 Busato et ai.
70
õ 60
-
o
m
....
::, 50
ro'-
Q)
a.
E 40
~ 9
:e
20
,,,111~111111111 1111 11111 Ili ·1111111111111 1 1 1111 15
7 Q.
1 - FASE DE ATIVAÇÃO 2 - FASE TERMOFILICA 3- FASE DE

Temperaturas < 40 ºC (Tuomela Temperaturas > 40 •e, podendo MATURAÇÃO/CURA
et ai., 2000; Waqas et al.,2018a). alcançar 80 •e (Xiao et ai., 2009; Redução gradativa de
Degradação de açúcares e Bustamante et ai., 2013; Um temperatura até condições
proteínas em compostos mais et ai., 2016; Hou et ai., 2017; ambientais (Sánchez-Monedero
simples sustenta aumento da Waqas et ai., 2018a). Ideal, et ai., 2010; Chandna et ai.,
população microbiana. Produção entre 40-65 •e (De Bertoldl 2013; Wei et ai., 2018).
de CO2 e ácidos orgânicos et ai., 1983). Estabilização final do composto.
(Tuomela et ai., 2000; Sánchez Degradação de ácidos graxos, Degradação de polímeros mais
et ai., 2017). proteínas, celulose e ligninas resistentes e formação de
Alguns gêneros já identificados: (Crawford, 1983; Turan e Ergun, substâncias húmicas (Busato
Acidovorax, Alca/igenes, 2008; Bemal et ai., 2009; et ai., 2012; 2016; Ko et ai.,
Azotobacter. Bacillus, Sánchez et ai., 2017). 2008; Zhao et ai., 2017).
Chromobarterium, Clistridium, Alguns gêneros já identificados:
Comamonas, Enterobacter. Bacillus (Strom, 1985a).
Enterococcus, Micrococcus, Thermus (Beffa et ai., 1996).
Nitrobacter. Nitrosomonas, Lysinibacil/us, Kocuria,
Paenibacíllus, Pseudomonas, Terribacllus, Bacillus, Acidovorax
Streptomyces, Xanthobacter e Comamonas (Chandna et ai.,
(Ryckeboer et ai., 2003). 2013). Clostridium, Citrobacter.
Firmucutes (Wei et ai., 2018) Enterobacter. Geobaclllus,
e Staphy/ococcus, Serratia, Hydrogenobacter,
Klebsiella, Enterobacter e Methanothemobacter.
Microbacterium (Chandna Nocardia, Pseudomaonas,
et ai., 2013). Pseudonocardia e
Symbiobacterium (Westerman
e Bicudo, 2005).
Figura 5. Diferentes fases usualmente observadas ao longo da compostagem:

algumas características e microrganismos já identificados. A linha continua
indica a variação de temperatura e as barras indicam a variação de pH
no composto.
Acidovorax, Alca/igenes, Azotobacter, Bacillus, Chromobacterium, C/ostridium,

Comamonas, Enterobacter, Enterococcus, Micrococcus, Nitrobacter,
Nitrosomonas, Paenibacil/us, Pseudomonas, Streptomyces e Xanthobacter
em resíduos do processamento de alimentos.
Uma menor parcela do carbono proveniente dos reslduos é incorpowcia
às células dos microbianos, enquanto a maior parte serve como fonte primâria
Tópicos CI. Solo, J0:522-5 76, 20 19

Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo de co mpostagem 535
de energia para o seu metabolismo. Assim, uma parcela da energia é

liberada para o ambiente na forma de calor (Tuomela et ai., 2000), dando
origem à fase termofílica. Nesta fase, temperaturas superiores a 65 ºC
podem ser observadas (Beffa et ai. , 1996; Haruta et ai., 2002; Xiao et ai.,
2009; Awasthi et ai., 2017), o que seleciona outro grupo de microrganismos
que apresenta capacidade de suportar as novas condições térmicas e de
degradação de biomoléculas mais recalcitrantes, tais como ligninas, celuloses
e hemiceluloses (Crawford, 1983; Sánchez et ai., 2017). Esses microrganismos
são denominados termofílicos e, de acordo com Strom (1985b), mais de 85 %
das colônias bacterianas isoladas durante a fase de maior temperatura das
leiras pertencem ao gênero Bacíl/us. Algumas espécies do gênero Thermus
foram também isoladas em processo de compostagem cuja temperatura
alcançou 80 ºC (Beffa et ai., 1996). Chandna et ai. (2013) identificaram
bactérias dos gêneros Lysinibacil/us, Kocuria, Terribacil/us, Bacil/us, Acidovorax
e Comamonas durante a fase termofilica, enquanto Westennan e Bicudo (2005)
observaram a presença dos gêneros C/ostridium, Citrobacter, Enterobacter,
Geobacillus, Hydrogenobacter, Methanothermobacter, Nocardia, Pseudomonas,
Pseudonocardia, Symbiobacterium e Thermus.
Actinobactérias são bactérias gram-positivas filamentosas cujo crescimento
ao longo da compostagem pode ocorrer tanto na fase mesofílica quanto
termofílica (entre 50 e 60 ºC), em pH neutro ou alcalino, e também
possuem habilidade de degradar substratos complexos como os materiais
lignocelulósicos (Tuomela et ai., 2000). Alguns gêneros representativos de
actinobactérias já isolados de compostos incluiram Actinomyces (Westerman e
Bicudo, 2005), Nocardia, Streptomyces, Thermoactinomyces e Micromonospora
(Strom, 1985b; Kausar et ai., 2011) e Actinobifida (lnsam e De Bertoldi, 2007).
O aumento da temperatura das leiras é fundamental para inviabilizar
a germinação de sementes indesejadas e controlar possíveis patógenos
presentes no substrato inicial. As diretrizes da Agência de Proteção Ambiental
dos Estados Unidos (EPA) exigem que as leiras de compostagem apresentem
temperaturas superiores a 55 ºC em um intervalo de 15 dias, ou 5 dias
consecutivos, para garantir a sanidade do material (Jurado et ai., 2014).
No Brasil, o Conselho Nacional do Meio Ambiente (Conama) publicou, em
2017, a resolução nº 481 , que também estabelece o período de tempo e
temperatura necessários para higienização dos residuos sólidos orgânicos
durante a compostagem. De acordo com o anexo I da referida resolução,
sistemas de compostagem abertos demandam pelo menos 14 dias com
temperaturas das leiras superiores a 55 ºC, ou 3 dias com temperaturas
superiores a 65 ºC. Já em sistemas fechados, a exigência é de 3 dias com
temperaturas superiores a 60 ºC. É preciso ressaltar que, em função das
Tópico:; CI. Solo, 10:522-5 76, 20 l 9

536 J.1dcr Galbd l3u$olo c l nl
condições ambientais. do tipo de resíduo e da altura das pilhas. é possível que

a compostagem ocorra também sem a ocorrência da fase termofilica (Singh
e Kalamdhad , 2014) E ntretanto . embora o ma terial possa ser degradado
também nessas condições, o produto findl pode não ter garantias quanto à
presença de patógenos ou sementes indesejáveis (Faverial e Sierra. 2014).
Após a fase termofiltca, inicia-se a etapa d enominada de maturação ou
cura em que se obseNa redução gradativa da temperatura d as leiras até
que estas atinjam os patamares ambientais (Sánchez-Monedero e t ai., 2010;
Chandna et ai. , 201 3; Wei et ai.. 2018), sendo as leiras novamente co!onizadas
com microrganismos mesofilicos (McKinley e Vestal, 1985). Trata-se de uma
fase mais lenta devido à reduzida disponibilidade de compostos facilmente
decomponíveis. O produto da degradação microbiana é rearranjado com
e struturas de difícil decomposição, ta,s como as ligninas , aumentando a
concentração de substâncias húmicas.
Tradicionalmente, uma combinação de variáveis químicas e biológicas tem
sido empregada para determinar a maturação de compostos, que indicaria
o final do processo (Quadro 2). Entre as variáveis químicas podem ser
citadas o teor de carbono orgânico total , a relação C/N, a condutividade
Quadro 2. Valores de referência de variáveis químicas para observação da

maturação de compostos produzidos empregando-se diferentes materiais
orgânicos
Valor da
lndice de maturação do composto Referência
referência
Relação C/N < 30 Chang et ai. (2006)
< 12 Bernal et ai. (1998)
Relação CJ CAF > 1,6 Ko et ai. (2008)
Liberação de C02 < 5,0 mg C-CO/ g Goyal et ai. (2005)
lndice de germinação de sementes > 90 % Yang (2005)
> 80 % liquia e Tam (1998)
N-NH4 < 0,5 g/kg liquia e Tam (1998)
< 0,4 g/kg Bernal et ai. (1998)
Condutividade elétrica mS/cm <4 Garcia et ai. (1991)
Relação entre a C/N final e inicial 0,53-0,72 ltavaara et ai. (1997)
NH4 •/NO3 - < 0,16 Bernal et ai. (1998)
Relação entre carbono e nitrogênio 5-6 Chanyasak e Kubota
orgânicos solúveis em água (1981)
Capacidade de troca de cátions > 60 meq/1 O0g Harada e lnoko (1~
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

elétrica e a distribuição das frações que compõem as substâncias húmicas.

Neste último, especial atenção tem sido reportada ao quantitativo de
carbono na forma de ácidos húmicos (C ) ácidos fúlvicos (C ) e na relaça-o
. ~· Af
CAH/CAF (C1avatta et ai., 1993; Tuomela et ai. , 2000; Said-Pullicino et ai., 2007;
Ko et ai., 2008; Busato et ai., 2012; Gutierrez et ai., 2015; Busato et ai., 2016,
2017; Voberková et ai., 2017; Zhao et ai. , 2017). Em relação aos indicadores
biológicos, as avaliações de maturação podem utilizar índices de germinação
de sementes, taxa específica de consumo de oxigênio e liberação de carbono
na forma de CO 2 (Scaglia et ai., 2007; Gutierrez et ai., 2015).
OTIMIZAÇÃO DO PROCESSO DE
COMPOSTAGEM
A compostagem pode ser um processo demorado, dependendo do modelo

adotado e do tipo de resíduo empregado, o que pode ser considerado um
entrave para a ampliação do seu uso especialmente em áreas próximas aos
centros urbanos. Como o volume de resíduos gerado atualmente é elevado,
há grande apelo para que o período de tempo requerido pelo processo seja
diminuído. Além disso, é necessário enriquecer os compostos em nutrientes
para que o produto final seja mais atrativo aos agricultores e, também, é
preciso reduzir características indesejáveis, tais como a liberação de odores
desagradáveis.
Conforme já mencionado, estruturas como os reatores biológicos in-vessel
ainda apresentam custos elevados que impedem a sua popularização. Assim,
algumas alternativas para otimizar a compostagem, com menor custo, vêm
sendo consideradas, incluindo: a) adição de compostos como o etilenoglicol
e açúcar mascavo para estimular o crescimento da comunidade microbiana e
acelerar a degradação da matéria orgânica (Gabhane et ai., 2012); b) adição de
zeólitas, carvões ou biachar para reter umidade, reduzir a liberação de odores
e adsorver metais contaminantes (Awasthi et ai., 2016; Chanm et ai., 2016;
Jindo et ai., 2016; Waqas et ai., 2018a); c) adição de rochas fosfatadas para
aumentar a concentração de nutrientes no composto (Biswas e Narayanasamy,
2006); Busato et ai., 2012; 2017; Billah e Bano, 2015; Wei et ai., 2017); d)
adição de microrganismos selecionados visando aumentar a atividade de
enzimas e então acelerar o processo, reduzir odores, além de aumentar a
oferta de nutrientes e substâncias húmicas no composto.
Essas possibilidades resultam em uma série de vantagens que validam
tecnicamente a sua aplicação. Por exemplo, a adição de etilenoglicol e
açúcar mascavo aumentaram a atividade microbiana e, consequentemente, a
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

538 Jader Galba Busalo el ai.
degradação de celulose em compostagem realizada empregando-se resíduos

vegetais (podas de jardins e da arborização urbana) (Gabhane et ai., 2012).
Resultados semelhantes foram observados a partir da inclusão de biachar
que, por meio da sua elevada porosidade, beneficiou a atividade microbiana
em decorrência do controle da umidade e aeração nas leiras (Waqas et ai.,
2018a). Entretanto, ambos podem apresentar limitações em função dos
custos elevados quando a escala da compostagem é grande. Produtos
inorgânicos alcalinos como cinzas e calcários poderiam ser empregados
como aditivos para aumentar a quantidade de nutrientes no composto, mas
podem desfavorecer a atividade microbiana em função da possibilidade de
elevação do pH e consequente inibição de algumas enzimas (Wong et ai.,
1997; Fang e Wong, 1999). Como os microrganismos são agentes centrais na
degradação de resíduos orgânicos, a inoculação exógena tem sido sugerida
como uma alternativa promissora para otimizar a compostagem, tanto em
função da eficiência como em relação aos custos reduzidos dessa tecnologia.
ENRIQUECIMENTO MICROBIANO
VISANDO OTIMIZAR O PROCESSO DE
COMPOSTAGEM
A compostagem pode ocorrer naturalmente com o envolvimento de uma

vasta gama de microrganismos nativos presentes no substrato. A evolução das
comunidades microbianas associadas ao processo de compostagem, aliada
à seleção de condições ambientais para o máximo potencial de atividade
metabólica, possivelmente resultaram no favorecimento da presença de
determinados grupos em cada fase, de acordo com suas habilidades. Caso
contrário, como alguns grupos microbianos poderiam sobreviver, por exemplo,
a temperaturas que ultrapassam 65 ºC? Ou mesmo como seria possível
manter o seu crescimento populacional quando resíduos a serem compostados
fossem provenientes de materiais com natureza recalcitrante, tais como as
palhas de milho ou arroz? Entretanto, se por manejo inadequado, a população
de microrganismos decompositores for inibida, reduzida ou, ainda, se os
resíduos apresentarem características que dificultem a sua degradação, 0
processo pode ser lento. Nesses casos, a inoculação de microrganismos
com habilidades específicas poderia acelerar a compostagem.
Nas últimas décadas, muitos pesquisadores têm se debruçado sobre a
tarefa de selecionar e determinar as melhores condições de aplicação de
microrganismos à compostagem. Dada a diversidade de materiais orgânico~,
de condições em que o processo é desenvolvido, ao número extraordinário
Tópicos Cl. Solo, 10:522-576, 20 l 9

Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo ele compostagem 539
de microrganismos existentes e de combinações possíveis, parece, muitas

vezes, que estamos somente tateando superficialmente as possibilidades da
inoculação. A ausência de um protocolo geral ou mesmo da uniformização
dos experimentos dificulta comparações entre os resultados alcançados.
A adição de um único microrganismo seria menos eficiente do que um
consórcio? Inocular após a fase termofílica é mais interessante? Ou no
início do processo? Essas perguntas são recorrentes, mas uma série de
trabalhos aponta para a efetividade do processo de inoculação devido ao
alcance mais rápido e prolongado da fase termofílica, ao ajuste do pH, à
menor emissão de amônia e produção de nitrato, aos maiores teores de
nutrientes como fósforo e nitrogênio no produto final, entre outros (Liu et ai.,
2011; Busato et ai., 2012; Jiang et ai., 2015; Awasthi et ai. 2016). Com o
aprimoramento do processo de compostagem, as chances de ganhos sociais,
econômicos e ambientais são potencializadas e é pertinente inferir que essa
área do conhecimento é estratégica e provavelmente premiará as atenções
e investimentos em um futuro não muito distante.
Informações extraídas da página eletrônica sciencedirect.com em
novembro de 2018 empregando o termo compost inoculation mostraram
uma tendência de aumento do número de trabalhos relacionados ao tema
nos últimos anos (Figura 6) e alguns resultados já publicados podem
ser observados no quadro 3. Devido às condicionantes ambientais,
respostas diferenciadas em relação à inoculação têm sido observadas,
incluindo ausência de significância (Hubbe et ai., 201 O; Fan et ai., 2018).
700
1/l
o
"O 600
-~
:õ 500
::,
a.
1/l
o 400
.s::::.
ro
.e
~ 300
C1>
"O
e
C1>
200
E
,::,
z 100
o
1998 2000 2002 2004 2006 2008 2010 2012 2014 2016 2018 2020
Ano da publicação
Figura 6 E I ção no número de publicações relacionadas à inoculação de

· vo u resultante de consulta ao s1tto
compostos, • · e1et romco
• . se 1enced'1rect .com.
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 201 9

-; VI
o, Quadro 3. Alguns resultados obtidos a partir da inoculação microbiana de compostos ~
~n - o
o Concentração de
"' Microrganismos aplicados Forma de aplicação Tipo de Composto Resultado Referência
Q microrganismos aplicada
(f)
o Burl<holderia spp. , Uma aplicação dos três 25 mUkg de composto Esterco bovino e Aumento de 15 % no e>.. Busato el ai.
_õ B. silvatlantica microrganismos. de uma suspensão torta de girassol e de 10 % na relação C;..) C;,.;, (201 2)
....
o
e Herbaspirillum mista contendo 10 8 (3:1 , m:m) Degradação acelerada
seropedicae) células viáveis/ml da matéria orgânica;
ü,
t-,,:) Aumento de 18 % no N; Aumente
N
&, de 106 % no P solúvel em águ2.
--.J
e;-. Streptomycetes sp. e Aplicação dos Inoculação a 2 %, em Esterco bovino e Degradação acelerada Zhao et ai.
N Actinobacteria bacterium microrganismos na massa seca, de soluçães palha de milho da matéria orgânica; (20 17)
-
o
~
instalação do experimento
ou 6 dias após, ou 15 dias
contendo 109 CFU/ml Aumento médio de 46 %
no conteúdo de c,\H dos
e..
após. Um tratamento com compostos inoculados; o,
aplicação nas três datas Redução média de 20 % na a.
foi também conduzido. C/N final nos compostos
...
ro
C)
inoculados. OI
cr
Fungos não identificados 1x108 (1.25 m U Fração orgânica Degradação acelerada Xi el ai. (2012) CJ
pelos autores+ N itro V:,

kg de composto) de resíduos da matéria orgânica; e
V'I
bacter+ Thiubacillus+ sólidos municipais Aumento da massa molecular ~
bactéria oxidante de + grama seca do material húmico: o
amónia não identificada Aumento do grau de humificação ro
~
de substâncias húmicas. ~
Azotobacter chroococcum, Aplicação de cada 108 células/g de composto Pennisetum Aumento da solubilização Kumar e Singh
Azospirillum lipoferim e microrganismo g/aucum e esterco do fósforo; (2001)
Pseudomonas striata Isoladamente . bovino (3: 1, v:v) e Sobrevivência bacteriana
aproximadamente 3 enriquecido (1 %) ao processo;
semanas após inicio da com fosfato natural Aumento no teor de
compostagem. Missoorie. N no composto.
Tnchoderma viride, Uma única aplicação 5 L de suspensão contendo: Fração orgânica Degradação acelerada Awasthi et ai.
Aspergi/Jus niger e A flavus após 3 dias do inicio da 6,8x105 esporos/ml de de reslduos da matéria orgânica ; (2014)
compostagem . T. viride e 4,5x10' esporos/ sólidos municipais Redução da C/N.
mL de A. niger e A navus
para 14 kg de composto
--; Quadro 3. Cont.
o-
ü
;:;·
o Microrganismos aplicados Forma de aplicação
Concentração de
Tipo de Composto Resultado Referência m
C/l
microrganismos aplicada ...
::,
.õ'
Q e
Phanerocl"taete Única aplicação após 1O g/kg de composto Fração orgânica Degradação acelerada \/obêrková et ai.
(/l ro
o da matéria orgãnica; (2017) n
cl"trysosporium. 37 dias do Inicio da de resíduos
-º 3'
-
o
ü,
Trametes versicolor e
Fomes fomentarius
compostagem. Aplicação
isolada de cada fungo
e um consórcio com a
sólidos municipais Aumento da atividade de
enzimas (dehidrogenase e
protease, especialmente); õ
m
::,
N)
mistura dos três Aumento do indice de 3
N)
ú, germinação e sementes. ...n
o
-..J cr
-°'
N)
Bacillus ant/"tracis, Aplicação quinzenal do 1 ml de cada cultura Reslduos de Degradação acelerada Arumugam et ai. e:;·
::,
o.... B. endophyt,cus, consórcío microbiano até bacteriana (1 O'CFU/ml) papel contendo da matéria orgânica (de (2018) o
\O B. funiculus, a décima nona semana. foram adicionados a 50 ml revestimento de 19 para 12 semanas); <
;;;·
B. thuringiensis. de meio nutritivo liquido e polietileno (5 %) + Redução da C/N. CJ
::,
B. cereus, B. toyonensis, então aplicados em 2 kg esterco de vaca o..
do substrato
o
B. Vingibacil/us c/"tiquenigi,
2.
Acinetobacter baumanni e
Lactobacillus pantl"teries
~r
;;:;·
CJ
Bacillus cereus e Uma única aplicação, Bagaço de cana- Aumento na temperatura Ribeiro et ai. ....
o
B. megaterium na segunda semana de-açúcar, capim durante a fase termofilíca; (2017) ,::,
após iniciado o processo coast-cross, farelo Aumento na degradação de ....
o
n
compostagem. de trigo, gesso e celulose e hemicelulose. m
u,
calcário (/)
o
108 CFU/g de matéria Restos de Redução no teor de Ke et ai. (201 O) e.
Thermoactinomyces ro
vulgaris seca alimentos e compostos gordurosos (91 %) n
o
serragem maior que no material (84 %): 3
lndice de maturação (evolução ü
ou,
de COi) atingido mais
~
rapidamente; l.O
ro
lndice de estabilidade 3
(germinação de sementes)
ocorreu em 45 dias com
a Inoculação, contra
53 dias do controle. V'I
~
A in comp:itl l ,ll1cJnclc 0I1lro o lnóc.;ulo o a~: proprlodad0s do s11hf1trato, a
oxi~tGnei: 1do un ,n co,111 inl<1;1du 11,Jliv.:i ;Jb11nclF1nto noo resi<.Juos r: po~slveís
concllçi,os : \111ló lln1:-i •• torn nx1Jlic:,1do, r1O rnonos om parto, a auurincia de
rc~sposlns. O tipo tio rnlcrory,:m ismo (Fan oi ai. , 2018), o momento da
aplicaç~10 (Xi el í:11., 201 5; Zhílo cl oi., 2017) e a quanlkJac.Je de micrornanlsmos
adiclonncla (Varrna cl ai., 2017) sÉlo fatores qu0 podem afetm 8 oficiência
cJa ínoculaç8o e que ainda precisam ser melhor avaliados.
Fan et ai. (20'18) demonstraram que as caracterlslicas do substrato podem
inlerfe rir na eficiência da inoculação ao relatarem que somente 38 % das
variáveis avaliadas em lelras de compostagem produzidas com resíduos
orgánicos municipais apresentaram respostas favoráveis ao enriquecimento
microbiano. J á quando o substrato foi constituído à base de materiais
lignocelulósicos, efeitos positivos decorrentes da inoculação ocorreram em
80 % das variáveis, incluindo a redução de odores liberados, do volume das
leiras e o aumento da humificação do material orgânico. Como os resíduos
orgânicos possuem uma vasta gama de biomoléculas em sua constiluíçao,
diferentes enzimas tais como celulase, protease, amilase e lipase precisam
atuar sinergisticamente para degradar o composto (Echeverria et ai., 2012).
Nesse aspecto, inóculos mistos parecem ter maior eficiência que a adição
de microrganismos isolados. Porém, ainda assim, a ausência de controle
sobre fatores ambientais, como a umidade das !eiras, poderia resultar em
ineficiência da inoculação, uma vez que os microrganismos são hábeis em
usar moléculas orgânicas dissolvidas em água. A pouca umidade pode tornar
os microrganismos dormentes, enquanto o excesso pode favorecer a perda
de nitrogênio, a carência de oxigênio e o aparecimento de odores devido ao
metabolismo anaeróbio.
Criar condições adequadas em termos de fonte de energia e nutrientes,
além de umidade, relação C/N, pH e oxigênio, é, portanto, um dos passos
inicia is quando se objetiva potencializar os possíveis efeitos positivos
decorrentes da inoculaçao microbiana de compostos (Zailani et ai., 2014).
Entretanto, como cada grupo microbiano pode apresentar demandas
diferenciadas, a seleção de microrganismos e a determinação das melhores
condições para seu emprego não parecem tarefas simples. Em conjunto,
esses fatores fazem com que cada processo seja encarado quase como
estudo de caso, urna vez que uma resposta universal parece ser difícil de ser
alcançada. Apesar disso, alguns apontamentos parecem facilitar ao rnenos
algumas tomadas de decisão. Por exemplo, XI et ai. (2012) avaliara~1.. ª
1
adição de inóculo misto que incluiu fungos e bactérias sobre a decompos1~ º
de resíduos sólidos urbanos e grama seca e observaram que a inoculaçao
microbiana deve olJedecer a seg uinte sequêncirt operacional: lnoculaç{lo
de microrganismos desodorizadores no início do processo, antes da fase

terrnofílica; adição de bactérias degradadoras de celulose na fase de ativação,
quando as temperaturas das leiras ainda são inferiores a 55 ºC; e inoculação
de microrganismos decompositores de ligninas na fase final de compostagem,
quando as temperaturas são inferiores a 40 ºC. Com esta sequência de
adição em função do tipo de microrganismo e do estágio da compostagem,
os autores observaram que o processo foi melhorado, resultando em maior
degradação de compostos alifáticos, proteínas e polissacarídeos, maior grau
de humificação e massa molecular das substâncias húmicas presentes no
material.
Trabalhos como os de Xi et ai. (2012) servem para orientar as melhores
práticas a serem adotadas em programas de enriquecimento microbiano de
compostos. Mas, sem dúvida, há ainda um longo caminho a ser percorrido.
Alguns exemplos de experiências exitosas da inoculação microbiana, as quais
foram realizadas com objetivos distintos, serão brevemente apresentadas
a seguir.
A inoculação microbiana pode alterar a temperatura e

o pH das leiras, acelerando a degradação da matéria
orgânica
Um conjunto vasto de trabalhos tem demonstrado que a avaliação

das mudanças na temperatura e no pH das !eiras é crucial para
descrever a atividade microbiana e a degradação de biomoléculas ao
longo da compostagem (Haug, 1993; Tuomela et ai. , 2000; Haruta et ai. ,
2002; Wei et ai. , 2018). Conforme já apresentado, a temperatura dos
compostos usualmente aumenta nos primeiros dias do processo até
atingir valores típicos da fase termofílica, com subsequente redução até
que patamares ambientais sejam alcançados. Entretanto, a inoculação
exógena pode aumentar a atividade microbiana no composto, fazendo
com que a fase termofílica seja alcançada mais cedo, além de aumentar
o período da sua duração (Ke et ai. , 201 O; Barthold et ai., 2018).
Awasthi et ai. (2016) observaram que a adição de um consórcio formado
por bactérias dos gêneros Bacillus e Brevibacil/us à compostagem de
resíduos de alimentos permitiu que temperaturas próximas a 55 ºC
fossem obtidas apenas 48 h após a aplicação dos microrganismos. No
tratamento sem a inoculação, a temperatura sequer alcançou 50 ºC .
A fase termofllica foi também mais duradoura nos compostos inoculados e
os autores argumentaram que, no tratamento não inoculado, possivelmente,
Tópicos Ci. Solo, 10:522 -5 76, 20 19

544 Ja<ler Galba Busato et a i.
algum fator não detectado favoreceu a preservação de ácidos orgânicos no

meio, tornando-o mais ácido e, como efeito, o crescimento da população
microbiana nativa e o aumento de temperatura foram inibidos. Já, com a
inoculação, esse evento não foi observado e o processo de degradação
do composto foi acentuado , resultando em aumento da temperatura de
maneira efetiva.
Jiang et ai. (2015) também relataram que a adição de bactérias
amonificantes, nitrobactérias e Azotobacter em composto à base de
esterco suíno e palha de trigo prolongaram a fase termofílica em até
seis dias, o que favoreceu a degradação da matéria orgânica. Resultado
semelhante foi observado por Zhang et ai. (2014) com a inoculação de
Phanerochaete chrysosporium em resíduos com grande concentração de
lignina e celulose. Nesse sentido, é importante mencionar que a degradação
de algumas biomoléculas é favorecida quando temperaturas mais elevadas
são mantidas por maior período de tempo. Por exemplo, Tomati et ai. (1995)
observaram que 70 % da lignina foi degradada quando a temperatura da
compostagem foi mantida a 50 ºC por 35 dias e somente uma quantidade
negligenciável foi degradada na fase posterior, em que as temperaturas
foram mais baixas.
Contudo, se por um lado a taxa de degradação de materiais orgânicos
aumenta com a manutenção de temperaturas elevadas, por outro, caso as
leiras excedam a temperatura de inibição dos microrganismos, a inoculação
pode se tomar ineficiente. Para o fungo Phanerochaete chrysosporium, a faixa
de temperatura adequada varia entre 20 e 50 ºC (Tuomela et ai., 2000). Assim,
seguindo a linha de raciocínio de Xi et ai. (2012), duas questões que podem
ser entendidas como complementares merecem ser avaliadas em programas
de inoculação de compostos: o momento de aplicação e a temperatura
de inativação dos microrganismos empregados. Se um microrganismo não
apresentar característica de termotolerância, a sua aplicação pode ser mais
eficiente após a fase termofílica, ou, se feita anteriormente a esta, uma
segunda aplicação deve ser considerada. Esta foi a forma mais eficiente
apresentada por Wei et ai. (2017): uma aplicação dos microrganismos
selecionados no início do processo e outra durante a fase de maturação.
Caso a opção for pela aplicação única e anterior à fase termofilica, uma
atividade para manutenção da temperatura das pilhas abaixo da temperatura
de inativação do microrganismo deve ser planejada (e.g., reviramento do
material ou aeração forçada).
De maneira semelhante à temperatura, os valores de pH das !eiras
podem afetar a atividade microbiana, sendo valores próximos à neutralidade
Tó píws Ci. Solo, 10:522-576, 20 19

considerados adequados (Wang et ai., 2013). A acidez varia nas diferentes

fases da compostagem, com uma usual diminuição do valor de pH nos
estágios iniciais seguida de elevação até valores próximos à neutralidade
no final do processo (Awasthi et ai., 2016; Onwosi et ai., 2017; Wei et ai.,
2018). Uma vez que os resíduos orgânicos podem apresentar grande
quantidade de compostos facilmente degradáveis, tais como os carboidratos,
e a degradação desses componentes ocorre especialmente nos primeiros
estágios da compostagem, o pH das leiras diminui devido à produção de
ácidos intermediários, denominados ácidos orgânicos. Entre os ácidos
orgânicos, é importante enfatizar que os ácidos graxos voláteis podem
inibir severamente a atividade de microrganismos presentes em compostos
(Cheung et ai. , 201 O).
É relativamente bem conhecido que o abaixamento do pH em função
da presença desses ácidos pode afetar a degradação da matéria orgânica
(Joo et ai. , 2008; Cheung et ai., 201 O; Nakasaki et ai., 2013). Condições
de pH baixo alteram a interação de carga de aminas e grupos carboxila
nos aminoácidos, modificando a conformação de proteínas o que, por sua
vez, resulta na inibição das atividades enzimáticas e reduz a velocidade de
decomposição (Haug, 1993; Srivastava e Srivastava, 2003). Com a chegada
da fase termofílica, geralmente se observa aumento no valor do pH devido
à liberação da amônia proveniente da mineralização de fontes orgânicas de
nitrogênio, tais como as proteínas (McKinley e Vestal, 1985; Ahmad et ai.,
2007; Wang et ai. , 2013; Jiang et ai., 2015).
A inoculação microbiana pode impedir que valores de pH inadequados
para os microrganismos sejam atingidos. Nakasaki et ai. (1996) observaram
que a adição de uma bactéria termofílica, Bacil/us licheniformis, foi capaz de
prevenir a redução do pH nos estágios iniciais da compostagem realizada
com alimento comercial de cães, serragem e outros materiais vegetais em
decorrência da produção acelerada de NH3 . Entretanto, os autores reportaram
que este evento foi observado somente quando a compostagem foi iniciada
em condições neutras e nenhum efeito foi observado quando as condições
iniciais de compostagem eram ácidas.
A inoculação de composto produzido à base de resíduos de alimentos
com a levedura termofílica Kluyveromyces marxianus foi avaliada sob
condição de temperatura controlada em 50 ºC e resultou em diminuição
da acidez e aumento da comunidade de bactérias termotolerantes (Choi
e Park, 1998). Awasthi et ai. (2016) reportaram decréscimo de pH até
valores próximos a 5,5 ao terceiro dia de compostagem de lodo de esgoto,
independente da inoculação microbiana. Entretanto, com a adição de
Tópicos Ci. Solo. 10:522-5 76, 2019

,J,,der Gnlbn Busato et ai.
Bacillus e Bravibacillus, observou-se neutralização da acidez em menos

de 15 dias, enquanto o composto não inoculado demandou mais de 30 dias
para que esse ajuste ocorresse. Os autores observaram que a menor
temperalura alcJnçada pelo composto não inoculado permitiu que os ácidos
orgânicos fossem preservados por mais tempo, mantendo as condições
de acidez durante esse período, o que reduziu a degradação da matéria
orgânica. Manu et ai. (2017) também observaram que a adição de inóculo
microbiano comercial não especificado no trabalho aumentou o pH de 4,3
para 6,3 durante a compostagem de resíduos orgânicos proven ientes do
preparo de alimentos. Nesses casos, a degradação de ácidos orgânicos
pelos inóculos exógenos parece ter favorecido a neutralização da acidez,
que potencializaria a atividade microbiana e aceleraria a degradação da
matéria orgânica. Nakasaki et ai. (2013) demonstraram que, ao inocular
uma mistura de alimento comercial de coelhos, serragem e outros materiais
vegetais, simulando resíduos daquela criação, com Pichia kudriavzevii, os
ácidos orgânicos foram rapidamente degradados, conduzindo ao aumento
do pH além do nível de neutralidade em 2 dias. Com isso, bactérias
mesofílicas e termofílicas proliferaram rapidamente no composto inoculado,
acelerando em pelo menos dois dias, nas condições em que o experimento
ocorreu, a degradação da matéria orgânica.
A inoculação microbiana pode aumentar a solubilização

de fosfatos ígneos de rocha ao longo da compostagem
Grande parte dos fertilizantes empregados na agricultura contemporânea

é produzida a partir de jazidas minerais, que não são renováveis em escala
humana. São exemplos os depósitos de rochas fosfatadas, cuja exploração
vem crescendo ano após ano (Cordell et ai., 2009; Chen e Graebel, 2016)
desde que se tornou evidente o processo de intensificação agrícola ocorrido
no último século. Não se pretende aqui realizar um debate aprofundado a
respeito da possibilidade de esgotamento dessas jazidas. Entretanto, sem
dúvida, a reorientação da população, agricultores e dos governos em relação
ao reaproveitamento de nutrientes vegetais presentes nos resíduos por meio
da compostagem pode ser uma ferramenta estratégica para prolongar a
sua vida útil.
Do ponto de vista da exploração econômica, os depósitos de fosfatos
sedimentares e ígneos são os mais importantes. Fosfatos sedimentares são
agregados microcristalinos pouco consolidados, com grande área superficial
e capacidade de substituição isomórfica, o que facilita a liberação de fósforo
T6ricc,s Cl Solo. JU·52~-S76. ~0 19

Enriquecimento m icrobiano visando otimizar o processo de compostagem 54 7
presente no mineral (Khasawneh e Doll, 1979). Ao contrário, as propriedades

químicas e físicas dos fosfatos ígneos fazem com que a sua reatividade
seja baixa mesmo quando finamente moídos (Khasawneh e Doll , 1979;
Bustamante et ai., 2016). A maior parte das rochas fosfatadas do mundo é
de origem sedimentar, mas, no Brasil, os fosfatos ígneos representam quase
80 % dos depósitos, com presença acentuada de minerais apatíticos (DNPM,
2017). A sua adição direta é uma prática pouco eficiente do ponto de vista
agronômico em função da reduzida solubilidade das apatitas nas faixas de pH
desejáveis de cultivo (Kpomblekou e Tabatabai, 1994; Vassilev et ai., 2006;
Bustamante et ai., 2016). Para superar essa limitação, a indústria aplica ácidos
inorgânicos fortes como o H2 SO4 e H3 PO4 aos fosfatos ígneos, obtendo os
fertilizantes conhecidos como o susperfosfato simples e superfosfato triplo,
respectivamente. A adição desses ácidos solubiliza quase completamente
os minerais presentes na rocha fosfatada, mas o processo é dependente
de logística e plantas industriais complexas que, aliado aos preços das
matérias-primas, transformam o fertilizante solúvel obtido em um insumo que
está além das possibilidades financeiras de muitos agricultores. Processos
biotecnológicos envolvendo microrganismos solubilizadores de fosfato têm
sido apresentados como alternativa. Como eles dependem de uma fonte de
carbono e energia, a compostagem representa um meio promissor para que
a sua ação seja potencializada.
O estudo dos processos de solubilização microbiana de fosfatos não é
recente e parecem ter sido Sackett et ai. (1908) os pioneiros na verificação
deste evento em placa de Petri. Desde então, muitos trabalhos foram
conduzidos na tentativa de determinação das condições ótimas para a
solubilização (Louw e Weblet, 1959; Oliveira et ai., 2009; Mendes et ai.,
2014a; Xiao et ai., 2015; Rubio et ai., 2016). Testes in vitro permitem avaliar
também os possíveis mecanismos responsáveis pela solubilização do fósforo
(Oliveira et ai., 2009), podendo ser citados: (1) a liberação de ácidos orgânicos
capazes de dissolver compostos, quelar ou complexar os cátions acessórios
ligados ao fósforo; (2) a produção de H2CO3 pela dissolução do CO2 oriundo
da respiração microbiana; (3) a liberação de H ♦• resultado da absorção de
NH/ , potencializando as reações de troca com cátions ligados ao fósforo
(Gaur e Pareek, 1974; Sharma et ai., 2013; Behera et ai., 2014: Marra et ai.,
2015; Jing et ai., 2017); e (4) a exsudação de exopolissacarldeos e sideróforos
que servem como complexantes dos cátions ligados ao fósforo (Yi et ai. ,
2008; Jing et ai., 2017).
A acidificação do meio tem sido usualmente correlacionada com a
solubilização microbiana de fósforo. Em experimento com Aspergi/Jus spp.
e Penicillium spp., Pradhan e Sukla (2006) observaram correlação negativa
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 201 9

548 Jélder Galbél Busélto el ai.
entre o pH do meio e o fósforo solubilizado. Resultado semelhante foi

observado em testes com bactérias dos gêneros Rhizobium e Bradyrhizobium
(Halder et ai., 1990; Abd-Alla, 1994). Por outro lado, a solubilização de fósforo
por Ttichodenna harzianum foi verificada de forma independente da produção
de ácidos orgânicos ou da diminuição do pH do meio (Altomare et ai., 1999).
Neste caso , a produção de exopolissacarídeos pelos microrganismos é
apontada como a causadora da solubilização, possivelmente devido à provável
afinidade desses compostos com ferro e alumínio, tornando o fósforo solúvel
(Ghosh et ai., 2015).
Os testes de solubilização in vitro são iniciais e orientam os experimentos
posteriores que objetivam avaliar se a inoculação microbiana em compostos
enriquecidos com fosfatos é eficiente. Mas a seleção em laboratório, muitas
vezes, não significa sucesso quando os microrganismos são adicionados
às leiras de compostagem uma vez que muitas variáveis podem afetar a
sobrevida e ação desses microrganismos. A necessidade de reaplicação, a
sua habilidade de sobrevivência junto aos microrganismos nativos existentes
nas !eiras, a melhor forma e momento de aplicação, entre outros, têm sido
alvo de muitos estudos que buscam otimizar a eficiência da inoculação em
relação à solubilização. Mendes et ai. (2015) também observaram que há
necessidade de otimizar as condições do meio para que a atuação do inóculo
seja favorecida e reportaram que, aumentando a disponibilidade de sacarose,
água e biachar, a solubilização do fosfato pelo fungo Aspergillus niger ao
longo da compostagem pode ser aumentada em 2,4 vezes.
A inoculação de Aspergillus awamori em composto produzido com
palha de arroz enriquecido (2 e 5 %) com quatro fosfatos de rocha pouco
solúveis explorados na fndia foi avaliada por Biswas e Narayanasamy (2006).
Os autores observaram aumento nos teores de fósforo solúvel em água e
ácido cítrico, fósforo orgânico, carbono microbiano e atividade de enzimas
fosfatase com a adição exógena do fungo. A inoculação foi realizada um
mês após o início da compostagem para evitar as elevadas temperaturas da
fase termofílica, adicionando-se 50 g do fungo (com base no peso fresco do
micélio) para cada 100 kg do composto. Kumar e Singh (2001) adicionaram
uma suspensão contendo Pseudomonas striata (108 células/g de composto) em
composto produzido com resíduos vegetais e animais (Pennisetum gtaucum
e esterco bovino), na relação de 3:1 (v:v) e enriquecido (1 %) com fosfato
natural indiano Missoorie. Após 60 dias, os autores observaram aumento de
30 % no teor de fósforo solúvel no composto inoculado e atribuíram esse
efeito à capacidade da bactéria adicionada em produzir ácidos orgânic~s
capazes de solubilizar o fosfato de rocha. No mesmo período, a popul~~o
da bactéria quadruplicou, demonstrando a sua habilidade em competiçao
Tópicos Ci. Solo, 10:f>22-576, 20 J 9

com a comunidade microbiana nativa, sendo o meio considerado eficiente

para o seu desenvolvimento.
Busato et ai. (2012) avaliaram a inoculação das bactérias Herbaspirillum
seropedicae , Burkholderia silvatlantica e Burkholderia spp. (25 ml de
suspensão contendo 10° células/kg de composto) em composto produzido
empregando-se esterco bovino e torta de girassol originada da produção
de biodiesel (relação 3:1, m:m, em base seca). O composto foi enriquecido
(O,1 %) com fosfato ígneo brasileiro de baixa solubilidade extraído na região
de Araxá, Minas Gerais, e as bactérias foram adicionadas conjuntamente
após um mês do início do processo. Após 90 dias da aplicação, o composto
inoculado apresentou teor de fósforo solúvel em água 106 % maior que o
composto não inoculado. Os autores verificaram que Burkho/deria si/vatlantica
e Burkholderia spp. demonstraram grande habilidade para secretar ácidos
oxálicos, cítrico e tartárico em testes in vitro e atribuíram esse efeito como
possível agente de solubilização. A produção aumentada de enzimas fosfatase
também foi utilizada para justificar os resultados. A estimativa da população
microbiana baseada na análise do número mais provável demonstrou que as
bactérias inoculadas apresentaram habilidade para sobreviver ao processo
de compostagem.
Burkholderia silvat/antica e Herbaspirillum seropedicae foram também
eficientes em aumentar a solubilização do fosfato de Araxá quando a
concentração adicionada das bactérias foi aumentada e quando os
microrganismos foram adicionados duas vezes: no início do experimento
e após 40 dias (Busato et ai., 2017). A concentração do fosfato no composto,
produzido empregando-se uma mistura de cama de frango e capim triturado
(Pennisetum purpureum), também foi aumentada para 50 % (m:m, em
base seca) em relação ao experimento anterior realizado por Busato et ai.
(2012). Ao final do experimento, os teores de fósforo solúvel em água e em
ácido cítrico no composto inoculado foram aumentados em 40 e 11,2 %
em relação ao tratamento não inoculado, respectivamente. O aumento
da oferta do fósforo solúvel no composto inoculado foi atribuído à maior
atividade de enzimas fosfatase, maior liberação de conteúdo celular após
lise microbiana e maior formação de materiais húmicos nos compostos
inoculados.
Billah e Bano (2015) avaliaram o efeito solubilizador das bactérias
Pseudomonas sp. e Proteus sp. aplicadas isoladamente em compostagem
de esterco de aves enriquecido com 1O % de fosfato de rocha extraido no
Paquistão. As bactérias também foram adicionadas às leiras após 30 días
do inicio da compostagem, utilizando-se suspensões contendo 1011 CFU/ml.
Tópicos Ci. Solo. J0:522-5 76. 20 I 9

550 J ader Galba Busa to et nl.
Os volumes finais das suspensões aplicados ao composto, entretanto, não

foram revelados pelos autores. Nos tratamentos sem inoculação, o fósforo
considerado disponível às plantas representou 23 % do fósforo total. Já com
a inoculação de Proteus sp. esse valor subiu para 30 %, alcançando 41 %
com adição de Pseudomonas sp. Estrada-8onilla et ai. (2017) selecionaram
65 microrganismos potencialmenle solubilizadores de fosfato em compostos
produzidos a partir do uso de resíduos da indústria açucareira . A seleção foi
realizada durante as fases mesofilica e termofilica e os testes in vitro realizados
empregando-se o meio líquido SMRS1 apontaram para Pseudomonas
aeruginosa e Bacillus spp. como sendo os materiais mais eficientes.
Os pesquisadores inocularam então essas bactérias utilizando suspensões
contendo 108 células/ml em composto produzido empregando torta de filtro
(1400 kg), cinzas (700 kg) e esterco de frango (380 kg). Os dois primeiros
componentes empregados na composição das leiras são resíduos da indústria
de produção de açúcar. Ao composto, adicionaram-se também 42 kg de rocha
fosfatada cuja origem não foi especificada pelos autores. A aplicação das
bactérias foi realizada no início da compostagem e repetida após 30 dias.
Os autores verificaram que a inoculação reduziu a participação de formas
de fósforo extraídas com HCI, consideradas não disponíveis às plantas, e
aumentou a participação das formas orgânicas lábeis de fósforo. Em outras
palavras, houve aumento da liberação de fósforo ligado a cálcio proveniente
do fosfato de rocha, que provavelmente foi incorporada às células microbianas
e, posteriormente, com alise celular, liberado para o composto. Esse efeito
foi correlacionado com o aumento da abundância da unidade operacional
taxonômica associada ao gênero Bacil/us.
A adição de bactérias solubilizadoras de fosfato em diferentes momentos
da compostagem de resíduos orgânicos municipais enriquecidos com 5 %
de fosfato de rocha obtido na província de Ghizhou, na China, foi avaliada
por Wei et ai. (2017). As inoculações ocorreram no inicio da compostagem,
na fase final de maturação ou em ambas as etapas, ao nível de 1,5 %
em base seca, aplicando-se a mesma quantidade de bactérias a partir de
suspensões contendo 1Oª CFU/ml. A aplicação do inóculo em múltiplas fases
não somente aumentou a diversidade de bactérias como também aumentou
a participação, no composto, de formas de fósforo disponiveis às plantas.
Análises de redundância indicaram que a melhor estratégia para potencializar
a solubilização do fosfato foi a inoculação combinada das bactérias em
grande concentração no inicio do experimento, seguida de doses menos
concentradas na fase de maturação.
Muitos trabalhos têm também apresentado a usência de efeito cta
solubilização microbiana em compostos enriquecidos com fosfatos de roclla
Tó picos Ci. Solo, 10:522-5 76 , 20 1<)

Enriquecimento microbiano vist1ndo otimizar o processo de compostagem 55 1
e as explicações para isto podem ser variadas. Uma provável influência

neste processo é a mineralogia do fosfato de rocha. A unidade básica dos
minerais de apatita pode ser representada da seguinte forma·. Ca 10(PO,\ )6 (Z2 )1
podendo ser classificados como fluorapatita, hidroxidoapatita, cloroapatita ou

carbonato-apatita (Smith et ai., 1977) de acordo com o ânion acompanhante
(Z). Entretanto, muitos outros elementos podem estar presentes nesse tipo
de mineral, além do cálcio e do fósforo, e a presença de alguns deles pode
reduzir a ação solubilizadora dos microrganismos (Reyes et ai., 2001 ).
Mendes et ai. (2013) reportaram a presença de 66 elementos presentes no
fosfato de rocha ígneo extraído em Araxá, Brasil , dos quais arsênio, boro,
bário, flúor, ferro, manganês, molibdênio, sódio, níquel, silício, zinco, chumbo,
rubidio, estrôncio e vanádio foram solubilizados juntamente com o fósforo.
Dentre esses elementos, os autores apontaram o flúor como responsável
por reduzir o crescimento de Aspergil/us niger, a sua produção de ácido
cítrico e, consequentemente, limitar a eficiência de solubilização microbiana
do fosfato. Elementos metálicos como cobre e ferro também podem inibir
a exsudação de ácidos orgânicos por fungos (Shu e Johnson, 1948; Gadd,
1999). Numa tentativa de minimizar a limitação de solubilização microbiana
por esses elementos, Mendes et ai. (2014b) sugeriram a adição de agentes
adsoNentes à compostagem, tal como o biachar. Na presença do biachar, a
disponibilidade do flúor foi reduzida, fazendo com que o fungo Aspergillus niger
tenha recuperado a sua habilidade de produção de ácidos cítrico, glucônico e
oxálico. Portanto, o uso de agentes capazes de reduzir a biodisponibilidade de
elementos potencialmente inibidores da ação solubilizadora de microrganismos
parece ser importante, mas é ainda pouco explorado pela pesquisa.
Apesar de não apresentar potencial de solubilização tão elevado quanto
os ácidos inorgânicos fortes empregados pelas indústrias de fertilizantes,
o uso de microrganismos pode ser entendido como uma possibilidade
para a agricultura. As vantagens no uso de determinados microrganismos,
entretanto, podem não se limitar à capacidade de solubilização de fósforo.
A possibilidade de obtenção de um fertilizante enriquecido em matéria
orgânica, no caso o composto enriquecido com a rocha triturada , pode
minimizar os já bastante conhecidos eventos de fixação de fósforo em solos
intemperizados, aumentando a eficiência agronômica dos fosfatos. O uso de
microrganismos com múltiplas funções favoráveis também deve ser levada
em consideração. Além de auxiliar na degradação dos residuos orgânicos
e aumentar a solubilização de fósforo, bactérias e fungos podem produzir
hormônios vegetais e desencadear um conjunto de reações bioqulmicas
associadas à maquinaria de defesa das plantas contra estresses ambientais
como calor, seca e excesso de sais. O controle de doenças, o aumento da
Tópicos Ci. Solo, 10:522 -576, 20 l 9

552 J ader Galba Busato et ai.
oferta de nitrogênio e zinco são também possibilidades da ação microbiana.

Além disso, esta tecnologia exige poucos investimentos para a multiplicação
dos microrganismos. Em conjunto, ações de incentivo à pesquisa e difusão
dos resultados observados nesta linha de trabalho podem ser importantes
para a agricultura.
A inoculação de microrganismos específicos à

compostagem pode enriquecer o teor de nitrogênio dos
compostos
O nitrogênio é um dos nutrientes mais exigidos pelos cultivas agrícolas e

os fertilizantes industriais nitrogenados são obtidos, principalmente, a partir da
síntese de amônia, que ocorre pelo processo conhecido como Haber-Bosch.
Uma ampla revisão sobre os aspectos históricos envolvendo esse assunto é
apresentada em Chagas (2007) e a sua leitura é recomendada. Apesar do
sucesso envolvendo esta tecnologia, os fertilizantes nitrogenados empregam
grande quantidade de energia fóssil em seu processo de fabricação, uma
vez que, para se tornarem viáveis, as reações de síntese da amônia devem
ocorrer em temperaturas e pressões bastante elevadas. Assim, da mesma
forma que os fertilizantes fosfatados, o custo de fertilizantes como a ureia e
sulfato de amônia é alto, o que os torna inacessíveis para uma grande parte
dos produtores rurais. Críticas em relação ao potencial de contaminação de
compartimentos ambientais devido ao uso em condições desfavoráveis de
fertilizantes nitrogenados solúveis também têm sido realizadas (IPCC, 2007).
De outra forma, o Brasil é referência no que se refere ao emprego de
microrganismos capazes de converter N 2 atmosférico em forma que as
plantas conseguem utilizar (NH3 ) para formar suas proteínas, aminoácidos,
clorofilas e outros compostos nitrogenados essenciais à sua sobrevivência.
A inoculação da soja talvez seja o exemplo mais emblemático de sucesso
do aperfeiçoamento das observações e descobertas realizadas por Martinus
Beijerinck, ainda em 1888. A importância da simbiose entre as bactérias
fixadoras de N2 atmosférico e leguminosas é imensa e os benefícios desse
processo natural para a agricultura brasileira podem ainda aumentar com os
avanços reportados em plantas da família Poaceae inoculadas com bactérias
associativas da espécie Azopirillum brasilense. O horizonte da agricultura
brasileiro poderá, novamente, ser transformado e mesmo que o processo
não seja tão eficiente como ocorre com a soja, a redução da necessidade de
emprego de fertilizantes nitrogenados em cultivas de milho, sorgo e pastagem,
por exemplo, representaria uma economia significativa para o pais, além de
Tópicos Ci. Solo, 10:522-5 76, 20 1<)

contribuir imensamente para que produções ambientalmente sustentáveis

sejam alcançadas.
Muitos resíduos orgânicos empregados na composição de leiras de
compostagem podem também apresentar teores consideráveis de nitrogênio e
seu emprego na agricultura é fundamental. Entretanto, especialmente durante
a primeira fase do processo de compostagem, grande parte do nitrogênio
pode ser perdido por processos de volatilização de NH 3 , reduzindo a sua
concentração no produto final (Sánchez et ai., 2017; Cáceres et ai., 2018).
As perdas de nitrogênio podem alcançar valores próximos a 75 % do conteúdo
inicial presente no substrato, o que diminui o valor agronômico do composto
e gera problemas decorrentes da emissão de gases que podem apresentar
odores desagradáveis (Gabhane et ai., 2012; Ren et ai., 2010; Tiquia e
Tam, 2002).
São diversos os fatores que afetam a liberação de nitrogênio na forma
de NH3 , incluindo a temperatura das !eiras, o pH, a relação C/N, a aeração,
entre outros (Jeong e Kim, 2001; Sánchez et ai., 2017; Cáceres et ai. ,
2018). Para reduzir essas perdas, muitas estratégias têm sido avaliadas
e a própria adição de fosfato de rocha, tal como apresentado no tópico
anterior, juntamente com óxido de magnésio (MgO), poderia evitar que
parte do nitrogênio seja convertido em formas gasosas a partir da sua
precipitação como estruvita (MgNH 4 PO4 .6H 2 O) (Sánchez et ai. , 2017).
A adição de microrganismos hábeis em converter NH3 em formas oxidadas,
tais como nitrito e nitrato, é outra possibilidade e, nesse sentido, Zhang et ai.
(2016) demonstraram que a pulverização de inóculos capazes de realizar
essa conversão no composto aumentou o teor de nitrogênio no produto
final. Bactérias oxidantes de NH 3 pertencentes aos gêneros Nitrobacter e
Thiobacillus foram também investigadas por Xi et ai. (2012), que relataram
aumento significativo na eficiência da compostagem e na qualidade do
composto obtido.
Outra estratégia ainda relativamente pouco explorada é a adição
ao composto de bactérias capazes de fixar N2 atmosférico . Bactérias
diazotróficas podem ocorrer naturalmente no composto (Pepe et ai., 2013),
mas se houver concentrações elevadas de NH4 nas leiras, especialmente,
ou se temperaturas elevadas forem verificadas, tais como ocorrem durante
a fase termofílica, a comunidade dessas bactérias pode ser drasticamente
reduzida (De Bertoldi et ai. , 1983). A inoculação exógena após a fase
termofílica poderia então recompor a comunidade e possivelmente aumentar
o teor de nitrogênio no composto. Uma série de bactérias vem sendo
testada com essa finalidade. Por exemplo, Kumar e Singh (2001) avaliaram
Tópicos Ci. Solo, 10:522-5 76, 20 19

J ader Galha 13usalo et al.
o aumento do teor de nitrogênio em composto após inoculação com as

ba ctérias fi xadoras Azotobacter chroococcum, Azospirillum lipoferum,
j untame nte co m a solubilizadora de fo sfato Pseudomonas striata.
As bactérias foram adicionadas em substrato produzido empregando material
vegetal (Pennisetum g/aucum) e, após 60 dias, o teor de nitrogênio foi
aumentado em aproximadamente 95 % com a inoculação de Azotobacter
chroococcum. A inoculação com Azospirillum lipoferum também resultou
em aumento, porém de maneira menos eficiente, alcançando teor final de
nitrogênio 54 % maior no material inoculado.
Meunchang et ai. (2005) avaliaram a inoculação de composto obtido
empregando-se resíduos gerados pela indústria de açúcar com Azotobacter
vinelandii, Beijerinckia derxii e Azospirillum sp. e relataram aumentos no teor
de nitrogênio entre 6 e 16 %. Entretanto, os autores também observaram que
o número de todas as bactérias fixadoras declinou durante a compostagem,
especialmente para Azotobacter, o que pode significar a necessidade de
reaplicação dos inóculos. Pepe et ai. (2013) também relataram incrementas
entre 16 e 27 % no teor de nitrogênio total no composto após inoculação
com dez bactérias fixadoras de vida livre aplicadas à concentração de
5 x 108 CFU/g de composto, enquanto Busato et ai. (2012) determinaram
acréscimos de até 18 % com a inoculação de Herbaspirillum seropedicae,
Burkho/deria si/vatlantica e Burkholderia spp. (25 ml de suspensão contendo
108 células/kg de composto).
O efeito da inoculação de composto produzido a partir de esterco suíno e
palha de trigo com um consórcio incluindo bactéria amonificante, Nitrobacter
e Azotobacter sobre as perdas de nitrogênio, foi também avaliado por
Jiang et ai. (2015). O experimento objetivou explorar possíveis melhores
concentrações e momento de aplicação do inóculo e, para isto, suspensões
os os
contendo 1010 , 1 e 1 CFU/ml, respectivamente para cada bactéria, foram
combinadas em igual volume (1 :1 :1) e então adicionados O, 1O ou 30 ml
do inóculo/kg do composto. A inoculação foi avaliada em dois momentos:
na instalação do experimento e após 12 dias. Observou-se redução nas
emissões de NH 3 e promoção da fixação biológica de N atmosférico com
2
a adição do inóculo. Os autores apontaram a concentração de 1O mL ~o
inóculo/kg do composto , realizada no inicio do processo , como a mais
efetiva para reduzir as perdas de nitrogênio e aumentar a maturidade do
composto. Nessas condições, ao final da compostagem, o teor de nitrogênio
foi 16 % maior que no tratamento não inoculado.
Obviamente, mesmo com os acréscimos observados com a inoculação,ª
concentração de nitrogênio nos compostos é muito inferior à dos fertilizantes
Tópicos Ci. Solo, 10:522-[>76, 20 19

Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo de compostagem 55 5
industriais. Todavia, alguns apontamentos merecem ser feitos. O primeiro

deles é que a inoculação é um processo biológico com gasto energético
consideravelmente inferior ao empregado na fabricação de fertilizantes, e
sem riscos de contaminação ambiental. o
segundo é que há benefícios
múltiplos que vão muito além da oferta de nitrogênio com a inoculação.
Sob a perspectiva ambiental, a redução da emissão de nitrogênio para
a atmosfera, o que ocorre naturalmente ao longo da decomposição de
materiais orgânicos, também pode ser entendido como efeito favorável.
E mais, o processo é de baixo custo! Isso poderia beneficiar especialmente
agricultores de baixo poder aquisitivo, os quais não dispõem de recursos
financeiros para arcar com os custos dos fertilizantes concentrados.
Enriquecimento microbiano pode reduzir a emissão de

odores desagradáveis durante a compostagem
A emissão de odores e de poluentes atmosféricos é uma preocupação

crescente do ponto de vista social e ambiental, em especial ao se considerar a
expansão das áreas residenciais nas grandes cidades e sua proximidade das
unidades de tratamento de resíduos, como os pátios e usinas de compostagem
(Aatamila et ai., 2011 ).
Metano (CH4 ) e óxido nitroso (N2 O) são gases derivados do metabolismo
microbiano que contribuem para o aquecimento global e, a emissão de
NH3 favorece a formação de chuvas ácidas e eutrofização de mananciais
(Colon et ai., 201 O). Adicionalmente, NH 3 , sulfeto de hidrogênio (H 2 S) e
alguns compostos orgânicos voláteis (volatile organic compounds, voes, em
inglês) podem também afetar a saúde de trabalhadores de pátios e usinas de
compostagem (Blazy et ai., 2014). Em destaque estão os compostos contendo
enxofre e NH 3 , como os principais gases emitidos durante a compostagem
(Barthold et ai., 2018). A emissão de NH 3 não causa somente poluição
ambiental e odores desagradáveis, mas também reduz o valor agronômico
do composto em função da perda de nitrogênio (Ermolaev et ai., 2015),
conforme apresentado no tópico anterior.
De acordo com Coker (2012) e Vandergheynst et ai. (1998), a emissão
de gases durante o processo de compostagem depende de 3 principais
componentes: (i) o substrato ou a composição da mistura , como a
disponibilidade de nutrientes nos reslduos e outros fatores flsicos como
a umidade e o tamanho das partlculas; (ii) o suprimento de oxigênio, em
especial a uniformidade e a sua distribuição no interior da pilha; e (iii) a
temperatura inicial do processo, diretamente influenciada pela taxa de
Tópicos Ci. Solo, J 0:522 -576, 2019

556 <lilder Gnlbél Buséllo e l ai.
metabolismo microbiano e pela biodegradabilidade dos resíduos em tratamento

e, indiretamente influenciada pela pressão de vapor de água e perda de
umidade.
A redução de odores é importante para minimizar as perdas de nutrientes
voláteis e também por aumentar a aceitação social da compostagem como
ferramenta de tratamento de resíduos (Fan et ai., 2018). Gu et ai. (2018)
destacam duas principais categorias de tratamento da emissão de odores
durante a compostagem in situ. A primeira alternativa é aperfeiçoar as
condições da compostagem, otimizando os componentes relacionados por
Coker (2012) e Vandergheynst et ai. (1998). Uma segunda alternativa proposta
é o uso de aditivos que podem reduzir o pH (Yuan et ai., 2015; Yang et ai.,
2013) e as perdas de nitrogênio (Zhang et ai., 2016; Zang et ai., 2017), bem
como a inoculação com microrganismos (Gu et ai., 2011 ).
Uma das opções mais convenientes no controle da emissão de gases
é o uso de composto já maturado como uma fonte de inóculo microbiano,
dada a presença de uma comunidade microbiana competente em degradar
compostos orgânicos diversos (Kato e Miura, 2008; Chen et ai., 2013).
A sucessão microbiana, destacando-se o aumento de bactérias gram-positivas
durante o estágio inicial da compostagem é acelerada com o uso de composto
maturado como inóculo microbiano na compostagem de esterco bovino (Kato
e Miura, 2008), sendo observada resposta semelhante na compostagem de
variados resíduos orgânicos (Chen et ai., 2013).
Bactérias quimiolitotróficas têm grande potencial no tratamento da emissão
de odores durante a compostagem, em especial a Thiobacil/us thioparus,
uma bactéria reconhecida pelo seu potencial de remoção de H S. Outras
2
estirpes do gênero Thiobacillus e Acidithíobacil/us vêm sendo utilizadas em
biofiltros associados à redução da poluição atmosférica durante o tratamento
de resíduos orgânicos (Arellano-García et ai., 2009; Ramirez et ai., 2009).
A inoculação de Thiobacillus thioparus, em conjunto com a aplicação de
enxofre, garantiu o aumento e a manutenção da temperatura da pilha
durante a fase termofílica (Gu et ai. , 2011 ). De acordo com os autores,
essa combinação resultou em melhor eficiência no tratamento da emissão de
odores em comparação com o uso exclusivo de enxofre, além de ter sido útil
para controlar o pH da pilha. Reduções próximas a 48 e 44 % nas emissões
de amônia e perda acumulativa de nitrogênio em processo de compostagem
foram relatadas com a adição conjunta de enxofre e Thiobacil/us thioparus
(Gu et ai., 2018). Adicionalmente, os autores verificaram que a inoculação
com Thiobaci/lus thíoparus contribuiu para reduções nas emissões cumulativas
de H2S, metil sulfeto, metanotiol e dimetllsufeto em 33, 81 , 32 e 54 %, sendo
Tópicos CL Solo, J0:!322-5 76, 20 19

indicado, conjuntamente com o uso do enxofre, como uma estratégia com

potencial para auxiliar o controle de odores no processo de compostagem.
A utilização de inoculantes mistos, a partir de microrganismos isolados de
resíduos orgânicos, também tem se mostrado uma estratégia eficiente para
a redução do tempo de compostagem e da emissão de odores (Chen et al. ,
2013; Zhao et ai., 2017). A adição de um consórcio de bactérias isoladas
na fase termofílica da compostagem (46 ºC), identificadas como celulolíticas
(Bacillus licheniformis), nitrificantes (Pseudonocardia ammonioxydans),
oxidantes de enxofre (Pseudomonas putida) e degradadoras de ácidos
graxos (K/ebsiella oxytoca), promoveu a redução de 64,3 % do volume
do substrato em 52 horas, com uma perda de 18 % de sólidos voláteis
e 1,5 ppm de compostos relacionados à formação de odor (Chen et ai.,
2013). Reduções da ordem de 55 e 71 % nas emissões de NH 3 e H 2S ,
respectivamente, foram alcançadas com a adição de um inoculante misto,
contendo 5 estirpes de isolados bacterianos de resíduos orgânicos de cozinha,
identificadas como Brevibacterium epidermidis, Paenibacil/us polymyxa,
Aspergil/us japonicus, Aspergil/us versicolor e Penicillium digitatum (Zhao et ai.,
2017). O enriquecimento da comunidade microbiana durante o processo
de compostagem, fazendo uso de compostos já maturados, consórcios
microbianos de estirpes isoladas de resíduos crus ou durante o processo de
compostagem, ou mesmo microrganismos isolados competentes de degradar
compostos orgânicos e inorgânicos voláteis, são opções potencialmente
eficientes no controle da emissão de odores. Deve-se avaliar qual a melhor
estratégia em cada caso, o que permite adotar um ou mais processos, com
o objetivo de reduzir emissões gasosas indesejáveis e garantir a produção
de um composto de qualidade.
A inoculação microbiana de compostos pode acelerar a

formação de substâncias húmicas
Um dos principais fatores relacionados à aceitação da compostagem

refere-se ao período de tempo necessário para transformar o substrato
inicial em produtos estáveis, o que usualmente é denominado maturação ou
estabilização. Já foi mencionado que, tradicionalmente, uma combinação de
variáveis químicas e biológicas é empregada na determinação da maturação
de compostos, incluindo a relação entre algumas frações húmicas. As
substâncias são misturas complexas e heterogêneas de materiais polidispersos
formados em solos, sedimentos, resíduos e águas naturais por reações
bioquímicas e químicas durante a decomposição de restos animais, vegetais
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 201 9

558 Jader Galba Busalo el ai.
e microbianos, em um processo comumente denominado humificação (IHSS,

2018). O seu uso na agricultura já é uma realidade e uma vasta gama de
trabalhos já reportou os seus efeitos benéficos sobre o controle de doenças
(Pascual et ai., 2002; Traversa et ai., 201 O; Pane et ai., 2013), o estímulo
ao desenvolvimento de raízes (Canellas et ai., 2012), o aumento do teor de
ciorofila (Busato et ai. , 2017) e a intensificação de respostas bioquímicas e
ecofisiológicas das plantas quando em situação de estresse (Aguiar et ai.,
20·16). Os estudos envolvendo o papel das substâncias húmicas como agente
de desenvolvimento e proteção de plantas têm sido realizados especialmente
empregando-se a fração ácidos húmicos, que é determinada a partir de uma
sequência de extrações envolvendo soluções alcalina e ácida.
Entretanto, apesar desses benefícios, uma crítica importante quanto ao
uso de substâncias húmicas tem sido recorrente em função da matéria-prima
empregada para a sua extração, as turfas. Muitas turfeiras são provenientes
da evolução de lagoas de água doce em vales endorreicos e, em regiões
boreais, a sua formação pode levar mais de 5000 anos (Attenborough et ai.,
1989). Em regiões tropicais, tal como na Serra do Espinhaço Meridional, esses
ambientes começaram a ser formados ainda no Pleistoceno Superior, ou seja,
há mais de 40.000 anos (Silva e Silva, 2013). São ambientes extremamente
frágeis e a sua preservação é de importância ecológica e científica. Nesse
aspecto, a utilização de matrizes renováveis de extração de substâncias
húmicas, possibilitando a conservação das turfeiras, é uma necessidade e
o enriquecimento microbiano de compostos pode ser uma ferramenta para
acelerar a sua formação.
Em geral, já ocorre o aumento da participação de carbono armazenado
na forma de ácidos húmicos (CAH) e redução nos ácidos fúlvicos (CAF)
com a evolução da compostagem , o que resulta em aumento da relação
C A/C AF A inoculação de microrganismos, todavia, pode acelerar essa
formação, reduzindo o tempo para que os ácidos húmicos sejam "produzidos".
Informações relacionadas ao aumento da solubilização de fósforo e da
concentração de nitrogênio a partir da inoculação de compostos com bactérias
Burkholderia spp., Burkholderia silvatlantica e Herbaspiril/um seropedicae
(Busato et ai., 2012) já foram apresentadas em tópicos anteriores. Todavia,
essa inoculação também resultou em aumento de 15 % na formação dos
ácidos húmicos. Além disso, a relação CAH/CAF foi 1o % maior no material
inoculado, apontando para a efetividade da inoculação conjunta das bactérias
na redução do tempo necessário para estabilizar aquele composto. Zhao et ai.
(2017) adicionaram quatro actinobactérias (Streptomycetes sp., Streptomycetes
sp., Streptomycetes sp. e Actinobacteria bacterium) em diferentes fases da
compostagem de palha de milho e esterco de vacas leiteiras (O, 6 e 15 dias do
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

início do processo, além de um tratamento com uma aplicação nas três datas)
e observaram que a relação CAJCAF do composto não inoculado precisou
de 50 dias para alcançar o índice de maturação (relação CAiCAF > 1,6,
de acordo com Ko et ai., 2008, quadro 2). Já no composto que recebeu a
inoculação ao sexto dia, foram necessários somente 17 dias para que esse
índice fosse alcançado. Os demais tratamentos inoculados alcançaram o índice
de maturação aos 30 e 33 dias de compostagem, também demonstrando a
eficiência da inoculação para acelerar a estabilização do material.
Das et ai. (2016) verificaram que a inoculação de diferentes resíduos
orgânicos com Trichoderma viride, Bacil/us polymixa, Azotobacter chrococcum
e Bacillus firmus, isoladamente ou em consórcio, aumentou o conteúdo de
ácidos húmicos entre 18 e 64 %. Trichoderma viride ou o consórcio com
todos os microrganismos apresentaram os maiores conteúdos. Os autores
observaram que a eficiência do fungo (Trichoderma viride) na conversão de
resíduos em substâncias humificadas pode estar relacionada à sua capacidade
de produção de enzimas celulolíticas e ligninolíticas. Jurado et ai. (2014)
também observaram produção acelerada de ácidos húmicos e concomitante
redução da hemicelulose e ligninas com a inoculação de compostos com
diferentes microrganismos, incluindo bactérias dos gêneros Bacillus,
Microbacterium, Scopulariopsis, Arthrobacter, Pseudoxanthomonas, entre
outras. Esses resultados demonstram que a obtenção de substâncias húmicas
com potencial para emprego na agricultura como estimuladoras do crescimento
vegetal pode ser favorecida com a inoculação microbiana de compostos.
O tratamento do imenso volume de resíduos orgânicos a partir da inoculação
microbiana de compostos pode, portanto, ser uma ferramenta importante que
permitiria a conservação de ambientes como as turfeiras, além de acelerar
a degradação dos resíduos, aumentar a qualidade do composto produzido
e a obtenção de substâncias húmicas passíveis de uso como estimulantes
de plantas.
A inoculação microbiana pode acelerar a degradação

da matéria orgânica em compostagem
Muitos estudos têm demonstrado que a inoculação exógena. de

microrganismos em compostos não tem se mostrado eficiente em função
da maior capacidade de sobrevivência e habilidade de degradação da
comunidade microbiana nativa existente no substrato. Realmente, os resíduos
orgânicos podem conter uma elevada variedade e atividade microbianas, as
quais podem sustentar uma eficiente decomposição do material orgânico.
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

Entretanto, em função das características químicas do material, o processo

degradação pode ser lento e, nesses casos, a inoculação com microrganismos
especificamente selecionados pode reduzir o tempo necessário para completar
o processo e obter um produto de qualidade superior. Mas a assertividade
desta possibilidade depende muito das características dos resíduos, assim
como da seleção microbiana realizada e do método de inoculação.
Os vegetais são fonte primordial de resíduos, tanto de maneira direta
quanto a partir de seu uso na alimentação animal. São formados a partir de
uma mistura heterogênea de biomoléculas, sendo a celulose, a hemicelulose,
a lignina, os açúcares solúveis, os aminoácidos e os compostos gordurosos
(e.g., lipídeos, ácidos graxos entre outros) algumas das mais abundantes
(Alexander, 1977; Taiz e Zeiger, 2013). A celulose é um dos principais
componentes das fibras vegetais e as paredes celulares dos vegetais
são formadas por uma rede de microfibrilas de celulose embebidas em
uma matriz hidratada de polissacarídeos não celulósicos e uma pequena
quantidade de proteínas estruturais (Taiz e Zeiger, 2013). Essa estruturação
apresenta características de elasticidade e rigidez, conferindo também a
algumas estruturas vegetais resistência à degradação. Adani et ai. (2011) e
Papa et ai. (2014) relataram que celulose, hemicelulose e lignina presentes
nos resíduos de plantas podem formar um complexo caracterizado por
presença de poros com diâmetros tão pequenos que enzimas responsáveis
pela sua degradação poderiam ser fisicamente excluídas (Adani et ai., 2011;
Papa et ai., 2014).
A celulose representa aproximadamente 50 % da massa seca dos resíduos
agrícolas (Coughlan e Mayer 1992) e a sua biodegradação é parte importante
do ciclo do carbono na biosfera (Haruta et ai. , 2002). Já a porcentagem de
lignina na biomassa ligno-celulósica pode variar entre 1O e 30 %, sendo que
este polímero permite conferir característica de rigidez às plantas e prevenir a
hidrólise da celulose e da hemicelulose (De Gonzalo et ai., 2016). Os resíduos
provenientes da alimentação humana, residenciais ou comerciais, e aqueles
resultantes da indústria de produção e óleos vegetais podem apresentar
uma grande quantidade de materiais gordurosos em sua composição, o
que também pode resultar em lenta degradação. Assim, a inoculação de
microrganismos com habilidades específicas pode ser requerida para acelerar
a degradação desses materiais ao longo da compostagem.
Os organismos predominantemente responsáveis pela degradação de
resíduos lignocelulósicos são os fungos e aqueles pertencentes ao grupo dos
Basldiomycetos têm sido apontados como bastante eficientes nesta tarefa
(Ten Have e Teunissen, 2001; Bennett et ai., 2002; Rabinovich et ai., 2004 ).
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 201 9

A literatura parece relatar um lntereuso particular cJor; pof;qul::;adums rmr
fungos do gênero Phanerochaeto, em funçijo da ~u:J cap~cidode do pr<>du/ ir
enzimas exlracelulares (e.g., lignína peroxicJat;o o lacéJB'.:) ro:;port~~'l'Jb pfJf,1
degradação de ligninas (Garcia et ai., 1992; Klrk e Farr,JI, 1987 J. Urnr111,i r;t; ,
gama de trabalhos tem relatado o papel de fungoc do:; oünuroe Trir;/Jo(ltHm/.J
e Aspergilíus na degradação resíduos lignocelulósk:fJ:J (SicJdiqW.:'J ut LJI., /CJ1'/ J.
Conforme mencionado, outros resíduos organicoc apru sc,r, f: irr,
características particulares, que tornam a sua cJ~gradcH;~o <Jiflci ilt:.Jcfo
Os restos de alimentos obtidos em cozinhas doméGtícan o dí:J re:,lõur; 1nt0~
são exemplos característicos e o retardamento da 8ua deyradõç~u r)()rJ LJ
estar associado à elevada concentraçao de materiais gorduro:,oG fJrfl f.,1J,J
constituição. Matteson e Sillivan (2006) estimaram que o tempo roquf.JrlcJo
para a estabilização desse tipo de resíduo em feiras com aerar;~o PÇJS!.iÍVéJ 'J
com reviramento limitado varia de 71 e 99 dias. Quando ínóculo microbiíJno
comercial não específico foi aplicado, esse tempo foi reduzido para urn intrnvéllo
entre 60 e 70 dias (Chikae et ai., 2006). Entretanto, quando Ke et ai. (201 O)
realizaram uma seleção específica nas próprias leiras de restos cJe éJlirm.mtm;
e conseguiram selecionar a actinobactéria Thermoactinomyces vulgar/e, quu
foi inoculada na concentração aproximadamente de 1O,, CFU/g de cornpo~to,
observou-se aumento representativo na degradação de gordurn bruta 0 0
tempo de maturação do composto foi de somente 45 dias. Empregando
o valor médio para o tempo de estabilização determinado por Malteeon ü
Sillivan (2006) em pilhas não inoculadas (85 dias), pode-se verificar quo éJ
inoculação realizada por Ke et ai. (201 O) promoveu um encurtamento do
processo em 40 dias. Obviamente, outras condições podem ter intorferido
nessa resposta. Mesmo assim, esse exemplo ilustra as possibilidades
da seleção e adição microbiana em otimizar os prazos requeridos para a
transformação do problema (resíduos) em produto (composto).
A indústria de extração de óleos vegetais tem crescido representalivamonlú
nos últimos anos, gerando, da mesma forma, aumentos no volume do
resíduos obtidos. Os métodos tradicionais de compostagem desse tipo do
resíduo podem demandar de quatro a seis meses (Dayana ot ai., 2011)
para que indicadores de maturação sejam alcançados devido à prosonça
de compostos gordurosos, elevada relação C/N e prenonça do grando
quantidade de polímeros como celulose e ligninas (Galn o Nain, 2007;
Siddiquee et ai., 2017). A adição de Trichoderma virens ti cornposlt.tgom
realizada utilizando frutos de palmeira obtidos após enmagamento pt.1m
obtenção de óleo foi realizada por Dayana et ai. (2011 ), que obsorvamm
aumento significativo da atividade de enzimas xllaso o celula::;e, conúuzinc.Jo
a uma degradação mais rápida da hemicelulose o celulose pre!.';onto'., no
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, ~019

562 Jader G.:ilba Busato el ai.
resíduo. Como resultado, o tempo requerido para a estabilização do material

foi reduzido em aproximadamente 61 %. Siddiquee et ai. (2017) também
aplicaram Trichodenna sp. à compostagem realizada com os resíduos do
processo de extração de óleo de palmeiras e verificaram que estabilidade
do composto foi acelerada, ocoiTendo em um periodo de tempo de somente
28 dias.
Trichodem1a harzianum e Phanerochaete chrysosporium foram testados
por Haddadin et ai. (2009) quanto à sua habilidade na degradação de resíduo
obtido no processo de extração de óleo de oliveiras. Os teores de celulose,
hemicelulose e ligninas ao início da compostagem foram de aproximadamente
18, 15 e 38 %, respectivamente. Após 30 dias de compostagem, observou-se
que no tratamento com inoculação 72 % da lignina e 59 % da celulose já
haviam sido degradados, enquanto no material não inoculado praticamente os
mesmos valores iniciais foram detectados. Após 50 dias de compostagem, os
indicadores de estabilidade do composto inoculados revelaram que o material
estava estabilizado, enquanto nas pilhas não inoculadas havia somente
estabilização parcial. Os ensaios de estabilidade biológica demonstraram
que 100 % das sementes germinaram no material inoculado e nenhuma
semente germinou no tratamento sem inoculação. A presença de agentes
promotores de fitotoxidez (ácidos butírico, propiônico e acético) no composto
não inoculado foi bastante superior, resultando em ausência de germinação.
Além disso, a razão de produção de CO2 no composto inoculado foi 3 vezes
maior que no não inoculado após 50 dias do processo (9 e 3 mg CO/g de
carbono orgânico, respectivamente), demonstrando que a inoculação acelerou
a estabilização do resíduo.
Jurado et ai. (2014) avaliaram a efetividade de adição de um consórcio
microbiano composto por 4 bactérias e 2 fungos (Bacil/us altitudinis,
Gibellulopsis nigrescens, Bacil/us licheniformis, Bacil/us smithi, Streptomyces
a/bus e Alternaria tenuissim) sobre a degradação de resíduos orgânicos
agrícolas ricos em materiais lignocelulósicos. Esses microrganismos foram
isolados de leiras de compostagem realizada com os mesmos restos agrícolas
e apresentaram habilidade para a produção de diferentes enzimas, entre as
quais amilase, pectinase, hemicelulase, celulase, ligninase, lipase, protease
e fosfatase. A inoculação foi realizada no momento de reviramento das !eiras,
aos 8 , 15 e 24 dias após o inicio do processo, e amostras para avaliação
foram obtidas na instalação do experimento e após 8, 12, 14, 56 e 136 dias.
Os autores revelaram que a humificação baseada na relação CAiCAF nas
leiras inoculadas não foi somente mais intensa, mas também mais rápida.
Os índices de humificação alcançados nas leiras não inoculadas obtidas na
sexta amostragem (136 dias) já haviam sido atingidos nas leiras inoculadas
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo de compostage m 563
na quinta amostragem (56 dias), o que demonstra que a inoculação foi

obstante eficiente na estabilização do material.
O volume de resíduos produzido pela sociedade contemporânea já é

enorme e há ainda uma tendência de aumento para as próximas décadas.
Quase 50 % desse resíduo é de origem orgânica e a sua destinação final,
quando nenhuma forma de tratamento é aplicada, pode ocasionar muitos
problemas ambientais e sociais. O processo de compostagem tem sido
apontado como alternativa eficiente e de baixo custo para transformar
os resíduos orgânicos em produtos seguros para uso agrícola na forma
de condicionadores de solos, fertilizantes ou mesmo para a extração de
substâncias que apresentam habilidade de estimular o crescimento vegetal.
Entretanto, dependendo das características dos resíduos e do modelo de
compostagem empregado, essa transformação pode ser lenta e o produto
final pode apresentar baixa concentração de nutrientes. Ainda, de acordo com
o método de compostagem e das características do substrato, pode haver
liberação de odores desagradáveis provenientes das leiras. Em conjunto,
esses e outros aspectos tornam necessários aprimoramentos no processo
de compostagem.
A inoculação de microrganismos com habilidades específicas à
compostagem é uma ferramenta biotecnológica capaz de auxiliar na superação
dessas limitações. Com a adição de microrganismos específicos às leiras,
é possível acelerar a degradação da matéria orgânica, evitar a perda de
nitrogênio na forma gasosa, aumentar a fixação biológica de N2 atmosférico
e aumentar a oferta de fósforo proveniente de fontes pouco solúveis, além
de enriquecer o produto final em ácidos húmicos. Entretanto, a eficiência do
processo depende de inúmeros fatores, fazendo com que cada resíduo e
microrganismo devam ser estudados quase como estudo de caso. De maneira
geral, entretanto, alguns apontamentos podem ser feitos e uma sequência
de atividades sugerida: a) A prospecção e identificação de microrganismos
devem ser realizados em leiras formadas com os resíduos orgânicos que
se propõe transformar por meio da compostagem. Assim, microrganismos
que já foram naturalmente selecionados pelo processo evolutivo podem ser
obtidos e reaplicados em maior quantidade nas leiras: b) Essa prospecção
inicial deve ser realizada levando-se em consideração as diferentes fases
da compostagem; e) Deve-se determinar a capacidade dos microrganismos
selecionados em produzir as enzimas responsáveis pela degradação das
Tópicos Ci. Solo, 10:522-5 76, 20 19

564 Jader Galba Busnlo el ili.
biomoléculas mais abundantes no resíduo, assim como a sua capacidade

de produzir outros compostos capazes de otimizar a compostagem (e.g.,
produção de ácidos orgânicos, quando se pretende acelerar a solubilização
de fosfatos naturais igneos); d) Deve-se determinar as condições ótimas para
o crescimento desses microrganismos nas leiras, o que inclui avaliações de
pH, relação C/N, temperatura entre outros, assim como as melhores condições
para a adição dos inóculos nas leiras também devem ser determinadas.
As possibilidades de aumentar a qualidade e diminuir o tempo de
estabilização de compostos a partir do enriquecimento microbiano são
enormes e parece que ainda estamos somente tateando superficialmente
esse potencial. Mas já há relatos suficientes para inferir que a compostagem
pode ser otimizada de maneira intensa com a adição de microrganismos
específicos às leiras. É pertinente inferir que essa área do conhecimento se
transformou em estratégia crucial de estudo e que provavelmente premiará
as atenções e investimentos de maneira sólida no futuro. É um vasto campo
que certamente será cada vez mais explorado.
AGRADECIMENTO
Os autores agradecem a Gabriel Dias de Paula pela confecção da arte

apresentada na figura 5 e a Geisianny A. M. Moreira e Helson M. M. do Vale
pela cessão da foto ilustrando a inoculação microbiana visando otimizar a
compostagem, na figura 1.
LITERATURA CITADA
Aatamila M, Verkasalo PK, Korhonen MJ, Suominen AL, Hirvonen MR, Viluksela MK, Nevalainen
A. Odour annoyance and physical symptoms among residents living near waste treatment
centres. Environ Res. 2011 ;111 :164-70.
Abd-Alla MH. Solubilization of rock phosphates by Rhizobium and Bradyrhizobium. Folia

Microbial. 1994;39:53-6.
Adani F, Papa G, Schievano A, Cardinale G, D'lmporzano G, Tambone F. Nanoscale structure

of the cell wall protecting cellulose from enzyme attack. Environ Sei Technol. 2011 ;45:1107-13.
Aguiar NO, Mediei LM, Olivares FL, Dobbss LB, Torres-Netto A, Silva SF, Novotny E~,
Canellas LP. Metabolic profile and antioxidant responses during drought stress recovery in
sugarcane treated wlth humic acids and endophytic bacteria. Ann Appl Biol. 2016; 168:203-13-
Ahmad R, Jilani G, Arshad M, Zahir AZ, Khalid A. Blo-conversion of organic wastes _ror
their recycling ln agricullure: an overvlew of perspectives and prospects. Ann Microbiol.
2007;57:471-9.
Alexander M. lntroduction of soil microbiology. New York: Jonh Wiley & Sons; 1977.
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 2019

Enriquecimento microbinno visando otimizar o processo de compostagem 565
Alikhani HA, Hemati A, Rashtbari M, Tiegs SD, Etesaml H. Enriching vermicompost using
P-solubilizing and N-fixing bacteria under different temperature conditions. Commun Soil Sei
Plan. 2017:48:139-47.
Altomare C, Norvell WA, Bjorkman T, Harman GE. Solubilization aí phosphates and

micronutrients by lhe planl-growth-promoling and biocontrol fungus Trichoderma harzianum
Rifai 1295-22. Appl Environ Microb. 1999;65:2926-33.
Aranda V, Calero J, Plaza 1, Ontiveros-Orlega A . Long-lerm effects of olive mill pomace

co-compost on wettability and soil quality in olive graves. Geoderma. 2016;267:185-95.
Arellano-Garcia L. Revah S, Ramirez M, Gómez JM, Cantero D. Dimethyl sulphide degradation

using immobilized Thiobacillus thioparus in a biotrickling filter. Environ Technol. 2009;30:1273-9.
Arumugam K, Renganathan S, Babalola 00, Muthunarayanan V. lnvestigation on paper cup

waste degradation by baclerial consortium and Eudrillus eugeinea through vermicomposting.
Waste Manage. 2018;74:185-93.
Associação Brasileira de Empresas de Limpeza Pública e Resíduos Especiais - Abrelpe.

Panorama dos resíduos sólidos no Brasil [internet]. São Paulo: Abrelpe; 2018 [acesso 1 O
out 2018]. Disponível em: http://abrelpe.arg.br/panorama.
Attenborough DP, Whitfield PD, Cox BO. O grande atlas do mundo vivo. lisboa: Edições
Verbo; 1989.
Awasthi MK, Pandey AK, Kan J , Bundela PS, Wong JW, Selvam A. Evaluation of thermophilic
fungai consortium for o rganic municipal solid waste composting . Bioresource Technol.
2014:168:214-21 .
Awasthi MK, Selvam A, Lai KM, Wong JWC. Criticai evaluation of post-consumption íood waste
composting employing thermophilic bacterial consortium. Bioresource Technol. 2017;245:665-72.
Awasthi MK, Wang Q, Huang H, Ren X , Lahori AH, Mahar A, Ali A, Shen F, Li R, Zhang Z.
lnnuence of zeolite and lime as additives on greenhouse gas emissions and maturity evolution
during sewage sludge composting. Bioresource Technol. 2016;216:172-81 .
Barthold J, Rumpel C, Dignac MF. Composting with additivies to improve organic amendmenls:
a review. Agron Suslain Dev. 2018;38:1-23.
Behera BC, Singdevsachan SK, Mishra RR, Dutta SK, Thatoi HN. Diversity, mechanism and
biotechnology of phosphate solubilising microorganism in mangrove - a review. Biacatai Agric
Biotechnol. 2014;3:97-110.
Beffa T, Blanc M, Lyon PF, Vogt G, Marchiani M, Fischer JL, Aragano M. lsolation of Thermus
strains from hot composts 60-80 ºC. Appl Environ Microb. 1996;62:1723-7.
Bekon. The Bekon process. Harsewinkel: GE/Bekon GmbH; 2018 [cited 2018 nov 01]. Available
from: https://www.bekon.eu/en/technology/
Bennett JW, wunch KG , Faison BD. Use of fungi in biodegradation. ln: Hursl CJ, editor.
Manual of environmental microbiology. Washington: AMS Press; 2002. p. 960-71 .
Bernal MP, Albuquerque JA, Morál R. Composting of animal manures and chemical crlleria
for compost maturily assessment: a review. Bioresource Technol. 2009;100:5444-53.
Bernal MP, Paredes e, Sanchez-Monedero, M, Cegarra J. Maturity and stablllty parameters of

composts prepared wilh a wide range oí organic wastes. Bloresource Technol. 1998;63:91-9.
Tópicos Ci. Solo, 10:522-576, 201 9

566 Jader Galba Busalo et ai.
Bhatia A . Madan S , Sahoo J, Ali M, Pathania R, Kazmi AA. Diversity of bacterial isolates
during full scale Rotary d rum composling. Waste Manage. 2013;33: 1595-601 .
Billah M, Bano A. Role of plant growth promoling rhizobacteria in modulating the efficiency
of poullry liller composting with rock phosphalo and ils effect on growth and yield of wheat.
Waste Manage Res. 2015:33:63-72.
Biswas DR, Narayanasamy G. Rock phosphate enriched compost: an approach to improve

low-grade lndian rock phosphate. Bioresource Technol. 2006;97:2243-51 .
Blazy V, Guardia A , Benoist JC, Daumoin M, Lemasle M, Wolbert D, Barrington S. Odorous

gaseous emissions as iníluence by process condition for lhe forced aeration composting of
pig slaughterhouse sludge. Waste Manage. 2014;34:1125-38.
Busato JG, Lima LS, Aguiar NO, Canellas LP, Olivares FL. Changes in labile phosphorus forms
during maturation of vermicompost enriched with phosphorus-solubilizing and diazotrophic
bacteria . Bioresource Technol. 2012;110:390-5.
Busato JG, Papa G, Canellas LP, Adani F, Oliveria AL, Leao TP. Phosphatase activity and
its relationship with physical and chemical parameters during vermicomposting of filter cake
and cattle manure. J Sei Food Agr. 2016;96:1223-30.
Busato JG, Zandonadi DB, Mói AR, Sousa RS, Aguiar KP, Reis Júnior FB, Olivares FL.
Compost biofortification with diazotrophic and P-solubilizing bacteria improves maturation
process and P-availability. J Sei Food Agr. 2017;97:949-55.
Bustamante MA, Ceglie FG, Aly A, Míhreteab HT, Ciaccia C, Tittarelli F. Phosphorus availability
from rock phosphate: Combined effect of green waste composting and sulfur addition. J
Environ Manage. 2016;182:557-63.
Bustamante MA, Restrepo AP, Albuquerque JA, Pérez-Murcia MD, Paredes C, Moral R,
Bernal MP. Recycling of anaerobic digestates by composting: effect of the bulking agent
used. J Clean Prod. 2013;47:61-9.
Cáceres R, Malinska K, Marfa O. Nítrification within composting: a review. Waste Manage.

2018;72:119-37.
Calderón FJ, Vigil MF, Benjamin J. Compost input effect on dryland wheat and forage yields
and soil quality. Pedosphere 2018;28:451-62.
Canellas LP, Dobbss LB, Oliveira AL, Chagas JG, Aguiar NO, Rumjanek VM. Novotny EN,
Olivares FL, Spaccini R, Piccolo A. Chemical properties of humic matter as related to induction
of plant lateral roots. Eur J Soil Sei. 2012;63:315-24.
Chagas AP. A síntese da amônia: alguns aspectos históricos. Quim Nova. 2007;30:240-7.
Chandna P, Nain L, Singh S, Kuhad RC. Assessment of bacterial diversity during composting
of agricultura! byproducts. BMC Microbial. 2013;13:99.
Chang J, Tsai JJ, Wu KH. Thermophilic composting wasle. Bioresource Technol. 2006;97:116-22.
Chanm MT, Selvam A, Wong JW. Reducing nitrogen loss and salinily during Mstruvlte" food
waste composting by zeolite amendment. Bloresource Technol. 2016;200:838-44.
Chanyasak V, Kubota H. Carbon/organic nltrogen ratio ln water extract as measure of compo5 I

degradallon J Ferment Technol. 1981 ;59:215-9.
Chaoui 1·11, Zlbilske LM, Ohno T Effects of earthworm casts and cornpost on soil n,icrobi~I
act1vity and plant nulrient availabllily. Soil Blol Biachem. 2003;35:295-302.
Tópicos Ci Solo, J 0:522-5 76. 201 9

Enriquecimento microbiano visando otimlzm o processo cle composlagcm 56 7
Chen C, Kuo JT, Chung, YC . Eífect or matured compost as an lnoculating agent on odour
removal and maluralion of vegetable and íruil waste composl. Envlron Technol. 2013;34:313-20.
Chen M, Graebel TE. A half-cenlury of global phosphorus now, stocks, produclion, consumpllon,
and environmontal lmpacts. Global Environ Chang. 2016;36: 139-52.
Cheung HNB, Huang GH, Yu H. Microblal-growth inhiblllon durlng compostlng of íood waste :
effects of organic acids. Bloresource Technol. 2010;101 :5925-34.
Chikae M, lkeda R, Kerman K, Morita Y. Eslimatlon of maturlly of compost from food wasles
and agro-residues by mulliple regression analysis. Bloresource Technol. 2006;97:1979-85.
Choi MH, Park YH. The in0uence of yeasl on lhermophillc composling or rood waste . Lell
Appl Microbial. 1998;26: 175-8.
Chowdhury AKMMB, Akralos CS, Vayenas DV, Pavlou S. Ollve mill waste compostlng: a
review. lnt Biodeter Biodegr. 2013;85:108-19.
Ciavatla C, Govi M . Pasolli L, Sequl P. Changes ln organic malter during stabilization or

compost from municipal solid wastes. Bioresource Technol. 1993;43:141-5.
Coker C. Managing odors in organics recycling. BioCycle. 2012;53:25-8.
Colon J, Martinez-Bianca J, Gabarrell X, Artola A, Sanchez A, Rieradevall J, Font X.

Environmental assessment of home composling. Resour Conserv Recy. 2010;54:893-904.
Cook RC. World population growlh. Law Conlemp Probl. 1960;25:379-88.
Cooney DG, Emerson R. Thermophilic fungl: an account ar lheir biology, aclivities, and
classification. San Francisco: W. H. Freeman: 1964.
Cordell D, Drangert JO, White S . The slory of phosphorus: global food security and food for
thought. Global Environ Chang. 2009;19:292-305.
Coughlan MP, Mayer F. The cellulose-decomposlng bacleria and their enzyme systems. ln:
Balows A, Trüper HG, Dworkin M, Harder W, Schleifer KH, editors. The prokaryoles. 2nd ed.
New York: Springer; 1992. p. 459-516.
Cox D, Bezdicek D, Fauci M. Effects of composl, coai ash, and straw amendments on restoring
lhe qualily of eroded Palouse soil. Biai Feri Solls. 2001 ;33:365-72.
Crawford JH. Composting of agricultura! wasles: a review. Process Biachem. 1983;18:14-8.

Das D, Bhatlacharyya P, Ghosh BC, Banik P. Bioconversion and blodynamlcs of Elsenia
foelida ln different organic wastes through microbially enriched vermicorwersion leclinologies.
Ecol Eng. 2016;86:154-61 .
Dayana AR, Roshanida AR, Rosli MI, Siti FZMF, Mohd AJ, Nazrul ACM . Bloconverslon of
empty fruit bunch (EFB) and palm oil mill emuent (POME} lnto compost using Trichoderma
virens. Afr J Blolechnol. 2011; 1O:18775-80.
De Bertoldl MD, Valllnl GE, Pera A . The blology of compostlng : a review. Wasle M anage
Res. 1983;1:157-76.
De Gonzalo G , Colpa D1, Hablb MHM, Fraalje MW. Bacterlal enzymes ínvolvecl ln llgnin
degradation, J Blotechnol. 2016;236:110-9.
Departamento Nocional de Produção Mlnoml • DNPM. Eslatlstlcns (lntorneq. Brosllk:1. DF ·
DNPM; 2017 (EJcesso 1o ago 2O18J. Dlsponlvel em: http://\VWW.dnpm.oov.br/dnpm/pul>llcacoos/
serie-esta llsticas-e-econo mIami n eral/o u trns-p ul>Ucncoos-1/7 -2•fosfulo.
T6plcos Ci Solo, 10:52~-5 76. 20 19

56 Jader Galba Busalo et ai.
Echeverria MC, Cardelll A, Bedini S, Colombini A, lncroccl 1, Castagna A, Agnolucci M

Cnstani C, Ranieri A, Saviozzl A, Nuti M. Microbial enhanced composting of wet olive hurks:
Bioresource Technol 201 2: 104:509-17
Epelde L , Jauregl L. Urra J, lbarretxe L, Ramo J, Goikoelxea 1, Garbisu C. Characterization

of composted organic amendments for agricultural use. Front Sustain Food Syst. 2018;2:44.
Epstein E, Taylor JM, Chaney RL. Effects of sewage sludge and sludge compost applied to
soil on some soil physical and chemical properties. J Environ Qual. 1976;5:422-6.
Ermolaev E, Jarvis A, Sundberg C, Smars S, Pell M, Jonsson H. Nitrous oxide and methane
emissions from food waste composting at different temperatures. Waste Manage. 2015:46:113-9.
Estrada-Bonilla GA, Lopes CM, Durrer A, Alves PRL, Cardoso EJBN. Effect ar phosphate
solubilizing bactéria on phosphorus dynamics and lhe bacterial community during composting
of sugar cane industry waste. SystAppl Microbial. 2017;40:308-13.
Fan YV, Klemes JJ, Lee CT, Ho CS. Efficiency of microbial inoculation for a cleaner composting
technology. Clean Technol Environ Policy. 2018;20:517-27.
Fan YV, Lee CT, Leow CW, Chua LS, Sarmidi MR. Physico-chemical and biological changes
during co-composting of model kitchen waste, rice bran and dried leaves with different microbial
inoculants. Malays J Annal Sei. 2016;20:1447-57.
Fang M, Wong JWC. Effects of lime amendment on availability of heavy metais and maturation
in sewage sludge composting. Environ Poll. 1999;106:83-9.
Faure O, Oeschamps AM. The effect of bacterial inoculation on lhe initiation of composting
of grape pulps. Bioresource Technol. 1991 ;37:235-8.
Faverial J, Sierra J . Home composting of household biodegradable wastes under tropical

conditions of Guadeloupe (French Antilles). J Clean Prod. 2014;83:238-44.
Gabhane J, William SPMP, Bidyadhar R, Bhilawe P, Anand D, Vaidya AN, Wate SR. Additives
aided composting of green waste: effects on organic matter degradation, compost maturity,
and quality of the finished compost. Bioresource Technol. 2012;114:382-8.
Gadd GM. Fungai production of citric and oxalic acid: importance in metal speciation, physiology
and biogeochemical process. Adv Microb Physiol. 1999;41 :47-92.
Gaind S, Nain L. Chemical and biological properties of wheat soil in response to paddy straw
lncorporation and its biodegradation by fungai inoculants. Biodegradation. 2007; 18:495-503.
Garcia C, Hernandez T, Costa F. Study on water extract of sewage sludge compost. Soil Sei
Planl Nutr. 1991 ;37:399-408.
Garcia C , Hernandez T, Costa F, Pascual JA. Phytotoxicity due to lhe agricultura! use of
urban wastes - Germination experiments. J Sei Food Agr. 1992;59:313-9.
Gaur AC, Pareek RP. Organic acids in soil during degradation of organic residues. New Delhi:
Proceedings of lhe lndian Nalional Science Academy; 1974. (Biologlcal Sciences, Part B).
Ghaffari S, Sepahi AA, Razavl MR, Malekzadeh F, Haydarian H. Effectiveness of inoculatio~

with lsolated Anoxybacillus sp MGA11 O on municipal solid waste composting process. Afr
Microbial Res. 2011 ;5:5373-8.
. . d t growth
Ghosh P, Rathlnasabapath1 B, Le na MAO. Phosphorus solub1llzatlon an PIan
enhancement by arsenic-reslstant bacteria. Cllemosphere. 2015;134: 1-6.
Tó picos Ci. Solo, 10:522-576, 201 9

Gomez-Brandon M, Lares M, Dominguez J. Changes ln chemical and microbiological properties

of rabbll manure in a continuous-feeding vermicomposting system. Bioresource Technol.
2013;128:310-6.
Gou C, Wang Y, Zhang X, Lou Y, Gao Y. lnoculation with a psychrotrophic-thermophilic

complex microbial agent accelerates onset and promotes maturity of dairy manure-rice straw
composting under cold climate conditions. Bioresource Technol. 2017;243:339-46.
Goyal S, Dhull SK, Kapoor KK. Chemical and biological changes during composting of diíferent
organic wastes and assessment of composting maturity. Bioresource Technol. 2005:96:1584-91 .
Goyal S, Mishra MM. The phosphalase activily and release of phosphorus during composting
wilh fungai inoculants and in lhe presence of phosphate. Agr Wastes. 1983:7:51-9.
Gu W, Sun W, Lu Y, Li X, Xu P, Xie K, Sun L, Wu H. Effect of Thiobacillus lhioparus 1904 and

sulphur addilion on odour emission during aerobic composting. Biores Tech. 2018:249:254-60.
Gu W, Zhang F, Xu P, Tang S, Xie K , Huang X, Huang Q. Effects of sulphur and Thiobacillus

thioparus on cow manure aerobic composting. Bioresource Technol. 2011;11 :6529-35.
Guidi G, Pera A, Giovannetti M, Poggio G, Bertoldi M. Variations of soil structure and microbial
population in a compost amended soil. Plant Soil. 1988;106:113-9.
Gutierrez MC, Martin MA, Serrano A, Chica AF. Monitoring of pile composting process
of OFMSW at full scale and evaluation of odour emission impact. J Environ Manage.
2015;151 :531-9.
Haddadin MS, Haddadin J, Arabiyat OI, Haltar B. Biological conversion of olive pomace into
compost by using Trichoderma harzianum and Phanerochaete chrysosporium. Bioresource
Technol. 2009;100:4773-82.
Halder AK, Mishra AK, Bhattacharyya P, Chakrabartty PR. Solubilization of rock phosphate
by Rhizobium and Bradyrhizobium. J Gen Appl Microbial. 1990;36:81-92.
Harada Y, lnoko A. Relationship between cation-exchange capacity and degree of maturity

of cily refuse composts. Soil Sei Plant Nutr. 1980;26:353-62.
Haruta s, Cui z, Huang z, Li M, lshii M, lgarashi Y. Constructlon of a stable microbial

community with high cellulose-degradatlon ability. Appl Microbial Biotechnol. 2002;59:529-34.
Haug RT. The practical handbook of compost engineering. Florida: Lewis Publishers; 1993.
He X, Xi B, Wei z, Guo X, Li M, An D, Liu H. Spectroscopic characlerization of water exlractable

organic matter during composling of municipal solid wasle. Chemosphere. 2011:82:541-8.
Hoornweg o, Bhada-Tata P. What a waste: a global review of solid waste management.

Washington: World Bank; 2012.
Howard A. An agricultura! testament. New York and London: Oxford University Press; 1940.
Hubbe MA, Nazhad M , Sánchez e. Composting as a way lo converl cellulosic b1omass and
organic waste inlo high-value soil amendmenls: a review. Bioresources. 2010;5:2808-54.
lnsam H, De Bertoldl M . Mlcrobiology of lhe compostlng process. ln: Diaz LF, De Bertoldi M,
Bidlíngmaler w, Golueke e, edilors. Composl sclence and lochnology. Amslordam: Elsev1er,
2007, p. 25-48
Tópico~ Ci. Solo, 10:522-576, 2019

lntergovemmental Panei on Climate Change - IPCC. Climate change 2007: lhe physical science
basis. Contribulion of working group I to lhe fourth assessment report of lhe Inlergovernmental
Panei on Climate Change. Cambridge: Cambridge University Press; 2007.
lnternational Humic Substance Society - IHSS. What are humic substances? [internet].
lntemational Humic Substance Society; 2018 [acesso 1O nov 2018]. Disponível em: https://
humic-substances.org/
ltavaara M , Vikman M , Venelampi O . Windrow composting of biodegradable packaging

materiais. Compost Sei Util. 1997;5:84-92.
Jeong YK, Kim JS. A new metl1od for conservation of nitrogen in aerobic composting process.
Bioresource Technol. 2001 ;79:129-33.
Jiang J , Liu X, Huang Y, Huang H. lnoculation with nitrogen turnover bacterial agent
appropriately increasing nitrogen and promoting malurily in pig manure composling . Waste
Manage. 2015;39:78-85.
Jindo K, Sonoki T. Matsumoto K, Canellas LP, Roig A, Sanchez-Monedero MA. lnfluence

of biachar addilion on lhe humic substances of composting manures. Waste Manage.
2016;49:545-52.
Jing Z, Chen R. Wei S, Feng Y, Zhang J, Lin X. Response and feedback of C mineralization
to P availability driven by soil microorganisms. Soil Biai Biachem. 2017;105:111-20.
Joo HS, Ndegwa PM, Shoda M, Phae CG. Bioremediation of oil-contaminated soil using
Candida catenulate and food waste. Environ Pollut. 2008;156:891-6.
Jurado MM, Suárez-Estrella F, Vargas-Garcia MC, López MJ. lncreasing native microbiola
in lignocellulosic waste composting: effects on process efficiency and final product maturity.
Process Biachem. 2014;49:1958-69.
Kato K, Miura N. Effect of matured compost as a bulking and inoculating agenl on lhe microbial
community and malurity of cattle manure compost. Bioresource Technol. 2008;99:3372-80.
Kausar H, Sariah M , Mohd H, Zahangir M, Razi M. lsolation and screening of potenlial

aclinobacleria for rapid composting of rice straw. Biodegradation. 2011 ;22:367-75.
Ke GR, Lai CM, Liu YY, Yang SS. lnoculation of food waste with the thermos-tolerant lipolytic
actinomycete Thermoactinomyces vulgaris A31 and matiruly evaluation of lhe compost.
Bioresource Technol. 2010;101 :7424-31.
Khasawneh FE, Doll EC. The use of phosphate rock for direcl application to soils. Adv Agron.
1979;30:159-206.
Kirk TK, Farrell RL. Enzymatic combustion: lhe microbial degradation of llgnin. Annu Rev
Microbial. 1987;41 :465-505.
Ko H, Kim K. Kim H, Kim C, Umeda M. Evaluation of maturity parameters and heavy metal
conlenls in composts made from animal rnanure. Wasle Manage. 2008:28:813-20.
Kpomblekou AK, Tabatabal MA. Effect of organic acids on release of phosphorus from phosphate
rocks . Soil Sei. 1994:158:442-53.
Kumar R. Verma D, Singh B, Sl1weta UK. Composting of sugar-cana waste by-products

through treatment with microorganlsms and subsequerit vem,lcompostlng. Bioresource Technol.
2010;101 :6707-11 .
Tópico~ Ci. Solo, 10:522-576. 20 19

Enriquecimento microbiélno visando olimizm o processo ele composl élgem 57 1
Kumar V, Singh t<P. Enriching vermicompost by nitrogen fixing and phospllate solubillzing
bacleria. Bioresource Technol. 2001 ;76: 173-5.
Um SL, Lee LH, Wu TY. Suslainabilily or using composting and vermicomposting technologies
for organic solid wasle biolransformallon: recenl overview, greenhouse gases emlssions and
economic analysis. J Clean Prod. 2016;1 11:262-78.
Liu J. Xu X, Li H, Xu Y. Effecl of microbial inocula on chemical and physical properties and

microbial community of cow rnanure compost. Biomass Bioenerg. 2011 ;35:3433-9.
Livi-Bacci M. A concise history of world population. Oxford: Wiley-Blackwell; 2001
Louw HA. Webley DM. A study of soil bacteria dissolving certain mineral phosphate ferlilizers
and related compounds. J Appl Microbial. 1959;22:227-33.
Makan A. Assobhei O , Mountadar M. lnitial air pressure innuence on in-vessel composting

for lhe biodegradable fraction of municipal solid waste in Morocco. lnt J Environ Sei Technol.
2014;11 :53-8.
Manu MK, Kumar R , Garg A . Performance assessmenl of improved compostlng system

for food waste with varying aeration and use of microbial inoculum. Bloresource Technol.
2017;234:167-77.
Marchesini A. Allievi L, Comotti E, Ferrari A. Long-term effects of qualily-compost treatmenl

on soil. Plant Soil. 1988; 106:253-61.
Marra LM, Oliveira-Longatti SM, Soares CRFS, Lima JM, Olivares FL, Moreira FMS. lnitial
pH of medium affecls organic acids produclion but do not afíecl phosphale solubillzatlon.
Braz J Microbial. 2015;46:367-75.
Martínez M, Mercedes O, Rodrigo J, Fincheira P. Use of organie amendrnents in table grape:

effect on plant root system and soil quality indicators. J Soll Sei Plant Nut. 2018: 18: 100-12.
Matleson TL, Sullivan DM. Stabilily evaluation of mixed íood waste composts. Compost Sei
Util. 2006;14:170-77.
Mays DA, Terman GL, Duggan JC. Municipal compost: effects on crop yields and soil properties.
J Environ Qual. 1973;2:89-92.
McKinley VL, Vestal JR. Physical and chemical correlates or microbial aclivity and biomass
in composting municipal sewage sludge. Appl Environ Mlcrob. 1985;50: 1395-403.
Mendes GO, Freitas ALM, Silva OLPR, Vassilev NB. Costa MD. Mechanisms of phosphale
solubilization by fungai isolales when exposed lo differenl P sources . Ann Microbial.
2014a;64:239-49.
Mendes GO, SIiva NMRM , Anastacio TC, Vassllev NB. Ribeiro JI, Silva IR, Costa MD
Optimizallon of Aspergillus niger rock phosphate solubllizatlon in solld-slnte rormentation nnd
use of lhe resulling producl as a p fertilizar. Microb Blotechnol. 20·1s:B:930-9.
Mendes GO, Vassilev NB, Bonduki VHA , SIiva IR, RIL>elro Junior JI, Costo MO. lnhlbltion
of Aspergillus niger phosphate solublllzation by nuorldo ruleasod from rock phosphnlo. Appl
Mendes GO, zarra DL, Vassilev NB, Sllvn IR. Ribolro Júnior IJ. Costn MD. Biachar o~hances
Aspergillus niger rock phosphate solubillzatlon 1.>y lncrcas_ino orgonlc élCld protluc t1on Jlld
allevialing nuoride toxlclly. Appl Environ Microl>. 2014b;80 JOB t-5
Topicos CI. Solo, 10.522-576, 20 J9

572 Jnder Galba Busato et ai.
Meunchang S, Panichsakpatana S, Weaver RW. lnoculation of sugar mill by-products compost

with N2-fixing bacteria. Plant Soil. 2005;271 :219-25.
Nakasaki K , Araya S, Mimoto H. lnoculation of Phichia kudriavzevii RB1 degrades the organic
acids present in raw compost material and accelerates composting. Bioresource Technol.
2013;144:521-8.
Nakasaki K, Uehara N , Kataoka M, Kubota H. The use of Bacillus licheniformis HA1 to

accelerale composting of organic wastes. Compost Sei Util. 1996;4:47-51.
Odom JM, Wall JD. Photoproduction of H2 from cellulose by anaerobic bacterial co-culture.
Appl Environ Microb. 1983;45: 1300-5.
Ohio. Ohio's University ln-Vessel Composter [internet]. Athens: OH; 2018 [cited 2018 Nov
1 O]. Available from: https://www.ohio.edu/sustainability/programs/compost-facility.cfm.
Oliveira CA. Alves VMC, Marriel I E, Gomes EA, Scotti MR, Carneiro NP, Guimarães CT,
Shaffert RE, Sá NMH. Phosphate solubilizing microorganisms isolated from rhizosphere of
maize cultivated in an oxisol of the Brazilian Cerrado Biorne. Soil Biai Biachem. 2009;41 :1782-7.
Onwosi CO, lgbokwe VC, Odimba JN, Eke IE, Nwankwoala MO, lroh IN, Ezeogu Li. Composting
technology in waste stabilization: on lhe methods, challenges and future prospects. J Environ
Manage. 2017;190:140-57.
Organização das Nações Unidas - ONU. World population [internet]. New York:. Organização
das Nações Unidas; 2018 [cited 2018 Jun 10]. Available from: http://www.un.org/esa/population/
publications/sixbillion/sixbilpart 1. pdf.
Pan 1, Dam 8, Sen SK. Composting of common organic waste using microbial inoculants.
3 Biotech. 2012;2:127-34.
Pandey PK, Vaddella V, Cao W, Biswas S, Chiu C, Hunter S. ln-vessel composting system
for converting food and green wastes into pathogen free soil amendment for suitainable
agriculture. J Clean Prod. 2016;139:407-15.
Pane C, Piccolo A, Spaccini R, Celano G, Villecco D, Zaccardelli M. Agricultura! waste-based

composts exhibiting suppressivity to diseases caused by lhe phytopathogenic soil-bome fungi
Rhizoctonia solani and Sclerotinia minar. Appl Soil Ecol. 2013;65:43-51.
Papa G, Scaglia 8, Schievano A, Adani F. Nanoscale structure of organic matter could explain
litter decomposition. Biogeochemistry. 2014;117:313-24.
Pascual JA, Garcia C, Hernandez T. Lerma S, Lynch JM. Effectiveness of municipal waste
compost and its humic fraction in suppressing Pythium ultimum. Microb Ecol. 2002;44:59-68.
Pepe O, Ventorino V, Blaiotta G. Dynamic of functional groups during mesophllic composting

of agro-industrial wastes and free-living (N2)-fixing bacteria application . Waste Manage.
2013;33:1616-25.
Pradhan N, Sukla LB. Solubilization of lnorganlc phosphates by fungi isolated from agricultura
soil. Afr J Biotechnol. 2006;5: 10-18.
Qian X, Shen G, Wang Z, Guo C, Llu Y, Lei Z, Zhang z. Co-composting of livestock manure
wilh rice straw, characterization and estabillshment of malurity evaluation system. Wa5 le
manage. 2014;34:530-5.
Rabinovich ML, Bolobova AV, Vasll 'chenko LG. Fungai decomposition or natural arom:::itlc
structures and xenobiotics: a revlew. Appl Biocllem Microblol. 2004;40:1-17
Tópicos Ci. Solo, l0:G22-576, 201 9

Enriquecimento microbiano visél nc.lo olimizt1r o processo ele compostngem 573
Ramirez M, Gómez JM, Aroca G, Cantem D. Removal of hydrogen sulfide by immobilized

Thiobaclllus thioparus in a biotrickllng filter packed wilh polyurethane roam. Bioresource
Technol. 2009: 100:4989-95.
Ren L, Schuchardt F, Shen Y, Li G, Li C. lmpact of struvite crystallization on nltrogen lasses

during composting of plg manure and cornstalk. Waste Manage. 2010;30:885-92.
Reyes 1, Baziramakenga R, Bernier L, Antoun H. Solubilizalion of phosphate rocks and

mineral by a w ild-type strain and two UV-lnduced mutants of Penicillium rugulosum. Soil
Biai Biachem. 2001;33:1741-7.
Ribeiro NQ, Souza TP, Costa LMAS, Castro CP, Dias ES. Microbial additives in lhe composting
process Cien Agrotec. 2017;41: 159-68.
Rivera C, Chirenje T, Ma LQ, Martinez G. lnfluence of compost on soil organic matter quality
under tropical condilions. Geoderma. 2004;123:355-61 .
Rubio PJS, Godoy MS, Mónica IFD, Pettinari MJ, Godeas AM , Scervino JM. Carbon and
nitrogen sources innuence tricalcium phosphate solubilization and extracellular phosphatase
activity by Talaromyces navus. Curr Microbial. 2016;72:41-7.
Ryckeboer J, Mergaert J, Vaes K, Klammer S, Clercq D, Coosemans J, lnsam H, Swings J.

A survey of bacteria and fungi occurring during composting and self-heatlng process. Annals
Microbial. 2003;53:349-41 O.
Sackett WG, Patten AJ, Brown CHW. The solvent action of soil bacteria upon lhe
lnsoluble phosphates of raw bane meal and natural raw rock phosphate. Central Bacterial.
1908;20:688-703.
Said-Pullicino D, Erriquens FG, Gigliolti G. Changes in lhe chemical characteristics of water-
extractable organlc matter during composting and their influence on compost stability and
maturity. Bioresource Technol. 2007;98:1822-31 .
Sânchez OJ, Ospina DA, Montoya S . Campos! supplementation with nutrients and
microorganisms in composting process. Waste Manage. 2017;69:136-53.
Sânchez-Monedero MA, Serramiâ N, Civantos CG, Fernández-Hernández A, Roig A.

Greenhouse gas emissions during composting of two-phase olive mil wastes with different
agroindustrial by-products. Chemosphere. 2010;81 :18-25.
Scaglia B, Erriquens FG, Gigliolti G, Taccari M, Cianl M, Genevini PL, Adani A. Preclsion
determination for the specific oxygen uptake rate (SOUR) method used for biologlcal stabllity
evaluatlon of compost and biostabilized products. Bloresource Technol. 2007;98:706-13.
Selvakumar G , Yi P, Lee s, Han SG. Short-term fertilizatlon with halry vetch, compost and
chemlcal ferlilízer affect red pepper yleld and quality and soll properties. Korean J Enviro n
Agric. 2018;37:9-14 .
Shafawati SN, Siddlquee s. Compostlng of oll p alm fíbres and Trichoderma spp. as lhe
biological contrai agent· a revlew. lnl Blodeter Biodegr. 2013:85:243-53.
Sharmn A, Shankhdar o, Shankhdl1ar se. Enhancino graln iron content ar rlce by lhe applicaUon
of plant growth promoting rlllzobacteria. Plant Soil Envlromonl. 2013;59:89-94.
Shu P, Johnson MJ. Tlle interdepenc.Jence of madlum constltuonts ln cllrlo acid production
by 1>ubmergcd fermentation. J Bactoriol. 1948:56:577-85
Tópll..os Ci. Solo, 10:522-57(,, 20 1')

574 Jndcr Galba Busalo et ai.
Siddiquee S, Shafawati SN, Naher L. Effective composting of empty fruit bunches using
polential Trichoderma strains. Biolechnol Rep. 2017:13:1-7.
Silva ML, Silva AC. Gênese de tu1íeiras e mudanças ambientais quaternárias na Serra do
Espinhaço Meridional - MG. ln: Anais do XXXIV Congresso Brasileiro de Solos [CD-ROM]:
28 de julho a 02 de agosto de 2013, Florianópolis. Florianópolis: Sociedade Brasileira de
Ciência do Solo; 2013.
Singh J, Kalamdhad AS. Potential for composting of green phumdi biomass of Loktak Lake.
Ecol Eng. 2014;67:119-26.
Smith EA, Mayfield CI, Wong PTS. Physical and chemical characterization of selected natural
apatites in synthetic and natural aqueous solutions. Water Air Soil Pollut. 1977;8:401-15.
Srivastava S, Srivastava PS. Understanding bacteria. Dordrecht: Kluwer Academic; 2003.
Strom PF. Effect of temperature on bacterial species diversity in thermophilic solid-waste

composting. Appl Environ Microb. 1985a;50:899-905.
Strom PF. ldentification of thermophilic bacteria in solid waste composting. Appl Environ
Microb. 1985b;50:906-13.
Taiz L, Zeiger E. Fisiologia vegetal. 5. ed. Porto Alegre: Artmed; 2013.
Ten Have R, Teunissen PJM. Oxidative mechanisms involved in lignin degradation by white-rot
fungi. Chem Rev. 2001;101:3397-414.
Tiquia SM, Tam NF. Characterization and composting of poultry litter in forced-aeration piles.
Process Biachem. 2002;37:869-80.
Tiquia SM, Tam NF. Elimination of phytotoxicity during co-composting of spent pig-manure
sawdust litter and pig sludge. Bioresource Technol. 1998;65:43-9.
Tomati U, Galli E, Pasetti L, Volterra E. Bioremediation of olive-mill wastewaters by composting.

Waste Manage Res. 1995;13:509-18.
Traversa A, Loffredo E, Gattullo CE, Senesi N. Water-extractable organic matter of different

composts: a comparative study of properties and allelochemical effects on horticultura! plants.
Geoderma. 2010;156:287-92.
Tuomela M, Vikman M, Hatakka A, ltavaara M. Biodegradalion of lignin in a cornpost

environment: a review. Bioresource Technol. 2000;72:169-83.
Usmani Z, Kumar V, Mritunjay SK. Vermicomposting of coai fly ash using epigeic and
epi-endogeic earthworm species: nutrient dynamics and metal remedialion. RSC Adv.
2017;7:4876-90.
Valente BS. Fatores que afetam o desenvolvimento da compostagem de reslduos orgânicos.

Arch Zoot. 2009;58:59-85.
Vandergheynst JS , Cogan DJ , Defelice PJ , Gossett JM, Walker LP. Effect of process

management on lhe emission of organosulíur compounds and gaseous antecedents froni
composting processes. Environ Sei Technol. 1998;32:3713-8.
Vargas-Garcia MC, Suárez-Estrella F, López MJ, Moreno J. ln vitro studies on lignocellulose

degradation by microbial strains isolated from composting process. lnt Biodeter Biodegr.
2007;59:322-8.
T ópicos Ci. Solo, 10:522-576, 201 9

Enri(lllcclmenlo microbiano vls.:mdo olimizar o processo de composlé\gem 5 75
Varma VS , Nnschune S, Sastrl CV, l<alamdl1ad AS. lnfluenco of carbide sludge on microbial
dlversily anel degradatlon or llngo-cellulose durlng ln-vessel compos1ing of agricultural wasle .
Ecol Eng. 20 '17;101 :155-61 .
Vassilev N, Vm;sileva M, Nikolaeva 1. Sirnullaneous P-solubilizing amJ biocontrol ac1ivíty or

rnlcroorganisms: potenlials and future trends. Appl Mlcrobiol Biai. 2006;71 :'137-44.
Vobêrková S, Vaverková MD, Buresová A. Adamcová O, Vrsanská M, Kynicky J, Br1nicky M,

Adam V. Effect of inoculalion with whlte-rot fungl and fungai consortium on the composting
efficiency of municipal solld waste. Waste Manage. 2017;61 :157-64
Wang X, Selvam A , Chan M, Wong JWC. Nilrogen conservation and acidlty contrai during
food wastes composting through slruvile formalion. Bioresource Technol. 2013;147:17-22
Waqas M, Nizami AS, Aburiazaiza AS, Barakat MA, lsmaíl IMI, Rashid IMI. Optlmization of
food waste compost wilh lhe use of biachar. J Environ Manag. 2018a;216:70-81 .
Waqas M, Nizami AS, Aburiazaiza AS, Barakal MA, Rashid MI, ismaii IMI. Oplimizing lhe
process of food wasle composl and valorizing ils applicalions: a case study of Saudl Arabia.
J Clean Prod. 2018b; 176:426-38.
Wel H, Wang L, Hassan M, Xie B. Succession or lhe funclional microbial communilíes and lhe
melabolic functions ln maize slraw composling process. Bioresource Technol. 2018;256:333-41 .
Wei Y, Zhao Y, Fan Y, Lu Q , LI M, Wei O, Zhao Y, Cao Z, Wei Z. lmpact f phosphate-

solubilizing bactéria inoculalion methods on phosphorus lransformation and long-term utilization
ln composting. Bioresource Technol. 2017;241 :134-41 .
Westerman PW, Bicudo JR. Management consideralions for organic waste use ln agriculture.
Bioresource Teclmol. 2005;96:215-21.
Wong JWC, Fang M, LI GX, Wong MH. Feaslbility of using coai ash residues as co-composting
materiais for sewage sludge. Envlron Technol. 1997;18:563-8.
Xi B, He X, Oang Q, Yang T, Li M, Wang X, LI D, Tang J. Effect of multi-stage lnoculation on

lhe bacterial and rungal communlty structure during organic municipal solid wastes composting.
Bioresource Technol. 2015; 196:399-405.
Xi BD, He XS, Wei ZM, Jiang YH, LI MX, LI D, LI Y, Dang QL. Effect of inoculation methods
on lhe composting efficiency of municipal solid wastes. Chemosphere. 2012;88:744-50.
Xiao C, Fang Y, Chi R. Phosphate solubilizalion ln vitro by lsolated Aspergillus niger and
Asperglllus carbonarius. Res Chem lntermedlat. 2015:41 :2867-78.
Xiao Y, Zeng GM, Yang ZH, Shi WJ, Huang C, Fan CZ, Xu ZY. Continuous lhermophilic
composling for rapid biodegradation and rnaluralion of organlc municipal solld waste.
Biorosource Technol. 2009;100:4807-13
Yang F, Li GX, Yang QY, Luo WH . Efíecl oí bulklng agenls on maturity anel gaseous emiss1ons
cJurlng kltclien waste composting. Chemosphere. 2013;93:1393-9.
Yang ss. Managemenl of composting: ln: Chen ZS, Bojosano~Gloria C, odltors. Compost
producllon: a manual ror Asian farmers. Taipei • Food and Fert,iizer Technology Conter íor
lho Asian and Paclíic Reglon; 2005 p. 46-63.
Yi Y, Huang w, Ge Y. Exopolysacchnrlde: a novel lmportant fudor ln lhe microbial dissolulion
or trIcalclum phosphate. Wolid J Mícrob Blot. 2000:2-1:·1059-65
Tór,icuE> Ci ~ olu, 10:!:i22-!"i76, 20 1')

576 Jader Galuu Busalo et ai.
Yuan J , Yang Q , Zhang Z, LI G, Luo W, Zliang D. Use of additive and pretreatment to control
odors m municipal kllcl1en waste during aerobic composting. J Environ Sei. 2015;37:83-90.
Za1l;:mi SN , Ra za li F, l(lia mis AI<. Po tential o f tl1 ermophile inoculation and s ubstrate
a mendment for rapid shorten t11e maturation period on composting of bio-fertilize r. KKU Res
J . 2014;19:198-209.
Zang B , Li S . Michel FC, Li G, Zhang D, LI Y. Contrai of dlmethyl sulfide and dimethyl
disulfide odors during pig manure composting using nitrogen amendment. Bioresource Technol.
2017;224:419-27.
Zbytniewski R, Buszewski B. Characterization of natural organic matter (NOM) derived from

sewage sludge compost. Part 2: multivariate techniques in the study of compost maturation.
Bioresource Technol. 2005;96:479-84.
Zeng G , Yu M, Chen Y, Huang D, Zhang J, Huang H, Jiang R, Yu Z. Effect of inoculation with

Phanerochaete chrysosporium at various time points on enzyme activities during agricultura!
waste composting. Bioresource Technol. 2010;101 :222-7.
Zhang J, Zeng G, Chen Y, Lian J, Zhang C, Huang B, Sun W, Chen M, Yu M, Huang H,

Zhu Y. Phanerochaete chrysosporium inoculation shapes lhe indigenous fungai communíties
during agricultura! waste composting. Biodegradation. 2014;25:669-80.
Zhang Y. Zhao Y, ChenY, Lu Q , Li M, Wang X, Wei Y, Xíe X , Wei Z. A regulating method for
reducing nitrogen loss based on enriched ammonia-oxidizing bacteria duríng composting.
Bíoresource Technol. 2016;221 :276-83.
Zhao Y, Lu Q, Weí Y, Cui H , Zhang X, Wang X, Shan S, Wei Z. Effect of actinobacteria

agent inoculation methods on cellulose degradation during composting based on redundancy
analysis. Bioresource Technol. 2016;219:196-203.
Zhao Y, Zhao Y, Zhang Z, Wei Y, Wang H, Lu Q , Li Q , Li Y, Wei Z . Effect of thermo-tolerant

actinomycetes inoculation on cellulose degradation and lhe formation of humic substances
during composting. Waste Manage. 2017;68:64-73,
T ópicos C i. Solo, 10 ·522-fi76, 20 19

INOCULAÇÃO DE BACTÉRIAS COM
FOCO NA FIXAÇÃO BIOLÓGICA
DE NITROGÊNIO E PROMOÇÃO
DE CRESCIMENTO VEGETAL
Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho111

& Fernando Shintate Galindo121
Introdução................................................................................................................................................ 577
Promoção do crescimento vegetal .......................................................................................................... 580
Bactérias promotoras de crescimento vegetal e processos associados às plantas ........................... 580
Inoculantes para FBN e promoção do crescimento vegetal... ................................................................. 591
Inoculação com bactérias em leguminosas: nutrição de plantas e produtividade agrícola ................. 593
Beneficias da coinoculação de rizóbios com bactérias promotoras de crescimento vegetal
em leguminosas .................................................................................................................................. 601
Inoculação com bactérias em gramíneas: nutrição de plantas, eficiência da adubação
associada e produtividade agricola .................................................................................................... 61 O
Benefícios da coinoculação com bactérias em gramíneas ................................................................. 622
Agradecimentos............ ....................................................•..................................................................... 627
Lileratura cilada ....................................................................................................................................... 628
INTRODUÇÃO
O Nitrogênio (N) é, de maneira geral, o nutriente exigido em maior

quantidade pelas culturas, o que reflete em elevado consumo de fertilizantes
nitrogenados no mundo (van Raij, 2011 ). Entretanto, no Brasil, o consumo
de fertilizantes nitrogenados ocupa apenas a terceira colocação, atrás dos
fertilizantes potássicos e fosfatados (ANDA, 2018; IPNI, 2018). Dentre
os principais fatores do consumo relativamente baixo dos fertilizantes
nitrogenados no Brasil, destaca-se a fixação biológica de N (FBN) em
leguminosas. Estima-se que a FBN simbiótica apresente uma contribuição
global para os sistemas produtivos agrícolas da ordem de 21,5 milhões de
toneladas de N por ano (Herridge et ai., 2008; Reis et ai. 2018), equivalente a
180-710 kg N ha·1 ano·' {Bottomley e Myrold, 2007; Reis et ai., 2018).
No Brasil, o caso mais exitoso de sua contribuição é representado pelo
uso do inoculante na cultura da soja , com pesquisas iniciadas pela
" 1 IJui,cr~1JaJc E~hulual f',uili,ia ..J111i11 J 1: ~ksquitu F1l1111- UN l·SI', FnrntJ.1J 1: JI.' Eui:;~·nh.in.i ,.k Ilha , tJho:im
11 IS, lkpJrtUt111:1th>J c Fi1t1>,,uuc..luik, Fnycnharin llur.11 c Snlo~ DEFI lt'i E-111.111: mcm 1,·l\cir.i-lilh,~,, un.: p l•r
,:, U111,•c1s1J:uk I· taJirnl l'uult~III " Julio dt! ~ks11u11a F1lhu" lJNESI'. l·u.:ulc..lJc..lc Jc L·ng..:11l1t1n.1 J ..: llh.1 ·01t..:,ra
l·l.lS l:-111,111: f, i;.1h111l11r,1 yuh110..:11111.hr
578 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galindo
Ora. Johanna Dõbereiner, que estudou os aspectos limitantes da FBN

em legu minosas tropicais, a partir da década de 1960. Isso influenciou 0
programa brasileiro de melhoramento de soja e garantiu a competitividade
para a cultura quando comparada com a produção de soja de outros
países, além de uma economia na ordem de bilhões de dólares anuais
com a não aplicação de fertilizantes nitrogenados no sistema produtivo
da sojd (Embrapa , 2018a).
Novos estudos com a utilização de bactérias inoculadas em culturas
não leguniinosas vêm sendo desenvolvidos nos últimos anos. Embora
as estimativas da contribuição da FBN entre bactérias diazotróficas e
culturas não leguminosas sejam bem modestas comparativamente à
contribuição com leguminosas, variando entre O a 75 kg N ha- 1 ano· 1
(Reis et ai., 2018), sua importância no balanço energético transcende
esse valor (Boddey et ai., 2008; Reis et ai., 2018). Além disso, é preciso
considerar que a contribuição da FBN para as plantas não leguminosas
pode ser melhorada significativamente em diversas culturas de importância
agrícola, o que poderia reduzir a quantidade de fertilizantes nitrogenados
aplicados nesses cultivas sem prejuízo à produtividade (Galindo et ai.,
2016, 2017a,c, 2018a; Reis et ai., 2018).
As principais bactérias estudadas na atualidade são as chamadas
bactérias promotoras de crescimento de plantas (BPCPs), com destaque
aos gêneros Azospirillum, Bacillus , Pseudomonas, Herbaspiril/um
e Burkho/deria. As BPCPs são residentes epifíticas ou endofíticas,
não patogênicas, que atuam diretamente promovendo o crescimento
ou indiretamente como agentes de controle biológico de doenças de
plantas (Mariano et ai., 2004). A utilização da inoculação em culturas não
leguminosas com BPCPs é crescente em diversos países, principalmente
na América Latina, com destaque à utilização nas culturas de milho e
trigo (Marks et ai., 2015; Salvo et ai., 2018), embora diversas pesquisas
apontem o benefício destes microrganismos em outras culturas não
leguminosas, como arroz (Sahoo et ai., 2014; Tan et ai., 2015), cana-
de-açúcar (Schultz et ai., 2012), sorgo (Santos et ai., 2017a) e pastagens
(Hungria et ai., 2016). A análise de resultados conduzidos por mais de
20 anos, em diferentes condições de solo e clima, em diversos ensaios a
campo com variadas culturas não leguminosas demonstrou a capacidade
de algumas BPCPs em aumentar a produtividade das culturas em até
30 % (Fukami et ai., 2016, 2017).
As BPCPs estimulam o crescimento de plantas por uma série de
mecanismos, como , por exemplo, a produção e secreção de fitormônios,
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

lnoculaçiio de bactérias com foco na fixação biológica de nitrogênio e promoção... 579
como o ácido indol-3-acético (AIA), citocininas, giberelinas e etileno

(Tien et ai., 1979; Bottini et ai. , 1989; Prinsen et ai., 1993; Strzelczyk et ai.,
1994; Basl1an e de-Bashan , 2010; Meza et ai., 2015; Cassán e Diaz-Zorita,
2016) e outros reguladores de crescimento de plantas, como ácido absísico
(Cohen et ai., 2008), óxido nítrico (Fibach-Paldi et ai. , 2012) e poliaminas,
como espermidina, espermina e cadaverina (Cassán et ai., 2009), o aumento
na disponibilidade de nutrientes (Hungria et ai., 201 O), solubilização do
fosfato (Puente et ai., 2004; Galindo et ai., 2016) , a fixação biológica
de nitrogênio (Pankievicz et ai., 2015; Santos et ai., 2017b), o aumento
na eficiência de uso do N (Hungria et ai., 2016; Galindo et ai., 2016), o
biocontrole de fitopatógenos e doenças (Russo et ai., 2008; Yasuda et ai.,
2009; Bashan e de-Bashan, 201 O; Tortora et ai., 2011) e a proteção das
plantas contra estresse salino e componentes tóxicos do solo (Creus et ai.,
1997; Cassán e Diaz-Zorita, 2016). A resposta positiva à inoculação vem
sendo descrita como a teoria dos mecanismos múltiplos, dependente da
interação inoculante-planta-ambiente (Salvo et ai., 2018).
Com o avanço do conhecimento científico, a utilização de bactérias
associativas vem sendo pesquisada como complemento à inoculação
convencional com rizóbios e bradirozóbios em leguminosas, com a técnica
da coinoculação com BPCPs (Hungria et ai., 201 O; Rodrigues et ai., 2012;
Hungria et ai., 2013, Bulegon et ai., 2016; Galindo et ai., 2018a; Moretti et ai.,
2018), a qual tem o intuito de aumentar a capacidade de FBN, propiciar maior
absorção de água e nutrientes, beneficiar o desenvolvimento das culturas
leguminosas e, consequentemente, aumentar a produtividade. Além disso, fica
cada vez mais evidente que bactérias nodulíferas também habitam plantas de
outras famílias, como, por exemplo, a cana-de-açúcar e o arroz, demonstrando
o papel relevante dessa microbiota associado ao desenvolvimento de diferentes
culturas (Santoyo et ai., 2016; Reis et ai. , 2018), evidenciando a enorme
importância e a necessidade de estudos acerca de bactérias associativas e
nodulíferas no desenvolvimento de culturas leguminosas e não leguminosas
de interesse agrícola e ambiental. Logo, devem ser estimuladas pesquisas
tanto sobre a diversidade destas bactérias como do potencial de aplicações
de muitas espécies já descritas, visando não só a uma agricultura de baixo
custo e de baixo impacto ambiental, como também ao potencial biotecnológico
que estas bactérias apresentam (Moreira et ai., 201 O). Este capitulo do
livro aborda as principais contribuições científicas sobre a inoculação de
bactérias com foco na FBN e na promoção de crescimento vegetal, assim
como sobre aplicabilidade de inoculantes na agricultura, que anseia por
tecnologias eficientes, sustentáveis e com baixo custo.
Tópicos Ci. Solo, J0:577-6t18 , 2019

580 Marcelo Carwilho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shinlale Galindo
PROMOÇÃO DO CRESCIMENTO VEGETAL
As BPCPs podem promover o crescimento vegetal na região da rizosfera

e/ou dentro dos tecidos das plantas. Foi relatado anteriormente que as BPCPs
apresentam múltiplos mecanismos de atuação no crescimento de plantas,
como a produção e a secreção de fitormônios, como ácido indol-3-acético
(AIA), citocininas, giberelinas e etileno; de reguladores de crescimento de
plantas, como ácido absísico, óxido nítrico e de poliaminas, como espermidina,
espermina; aumento na disponibilidade de nutrientes, na solubilização do
fosfato, na atividade da redutase do nitrato e na eficiência de uso do N;
biocontrole de fitopatógenos e doenças; proteção das plantas contra estresse
salino e elementos tóxicos do solo, além de FBN.
Embora exista a capacidade de FBN pelas BPCPs, estudos quantificando
a contribuição da FBN em culturas não leguminosas não conseguem afirmar
como ocorre a transferência do N biologicamente fixado, existindo ainda
lacunas acerca da capacidade de FBN destes microrganismos (Vejan et ai.,
2016; Santoyo et ai., 2016). Além disso, muitos destes microrganismos são
capazes de promover o desenvolvimento do sistema radicular da planta
colonizada pela ação de uma variedade de moléculas com ação fitormonal,
que faz com que a capacidade de FBN destas bactérias seja questionada,
principalmente por esses microrganismos propiciarem modificações na
anatomia do sistema radicular. Com maior área e número de ramificações
secundárias nas raízes, proporciona, assim, melhoria na eficiência de absorção
e uso de nutrientes, em especial o N (Beltran-Garcia et ai., 2014; Chalk, 2016).
Dessa forma, a promoção do crescimento propiciada por BPCPs pode
nutrir melhor as plantas, reduzir danos causados por doenças e nematoides, e,
consequentemente, aumentar a produtividade agrícola. Na literatura científica,
existem vários relatos sobre os efeitos benéficos da inoculação com BPCPs
em diversas espécies de planta, os quais geralmente culminam em aumento
de produtividade (Quadros 1 e 2). Portanto, tais microrganismos não devem
ser testados apenas em gramíneas e leguminosas, mas sim nas mais variadas
espécies vegetais.
Bactérias promotoras de crescimento vegetal e

processos associados às plantas
A FBN simbiótica em leguminosas sempre se destacou como foco de

interesse dos pesquisadores, em consequência de sua grande eficiência
e importância para a agricultura. Entretanto, novos estudos acerca de
Tópicos Ci. Solo, J0:577-648, 2019

~
o: Quadro 1. Resumo de efeitos da inoculação com as principais bactérias promotoras de crescimento de planta ::l
~r. - on
o Espécie vegetal Bactérias Efeito da inoculação Referência ~
e,
"' .n
n Gutiérrez-Manero et ai. o,,
B. pumilus estirpe CECT 5105 e B. Aumento na produção de giberelina o
Ui /icheníformis estirpe CECT 5106 (2001) o..
o ('0
p Ç;"
Milho B. subtilis estirpe BR23 Redução na incidência de doenças e aumento em 27 % Muis e Quimio (2006) e,
n
o
.ü , na produtividade de grãos éõ.
:::!.
-..J e,
-..J B. amyloliquefaciens estirpe FZB42 Aumento na produção de metabólitos secundários e Chen et ai. (2007) V>
n
o
°'
A
00
supressão de patógenos de plantas
3
~ G. diazotrophicus estirpesPAl5, R10 e L3 Aumento da solubilização de Zn Saravanan et ai. (2007) õ'
e n
o
-..=• Morango A. brasilense estirpes REC3, RLC1, Aumento no comprimento de raiz, além de aumento na Pedraza et ai. (2009) :::,
C,
PEC5 massa seca de parte aérea e raiz ......
x·
C,
Tomate A. lipoferum estirpe AZm5 Aumento no crescimento das plãntulas e produção de Esquivei-Cote et ai. .e,
c,,
citocinina (2010) o
Ç;"
Milho A. brasilense estirpes Ab-V4, Ab-V5, Aumento em produtividade entre 24 e 30 % Hungria et ai. (2010) õ"
O•
Ab-V6 e Ab-V7 (C
ne,
Trigo A. brasilense estirpes Ab-V1, Ab-V5, Aumento em produtividade entre 15 e 18 % Hungria et ai (201 O) o..
('0
Ab-V6 e Ab-VB :::,
Aumento na biomassa, absorção de água, prolina, Sandhya et ai. (201O) =.-

Milho Pseudomonas spp. (P. entomophila o
(C
estirpe BV-P13, P. stutzeri estirpe açúcares e aminoácidos livres lt•
:::,
GRFHAP-P14, P. putida estirpe GAP- õ"
P45, P. syringae estirpe GRFHYTP52, e ro
P. montei/li estirpe WAPP53) ...o

ü
3
M ilho P. fluorescens e P. aeruginosa Aumento na massa seca de raízes em 59,57 e 23,40 %, Adjanohoun et ai. o
.n
e,,
respectivamente (2011)
9
VI
00
-; Quadro 1. Cont. Vl
0,
-;:, 00
;:;· N
o Espécie vegetal Bactérias Efeito da inoculação Referência
"'
()
Trigo A. lipoferum estirpe 8 3 Aumento na fixação de N e produção de auxina, maior .ll.rLanesh et ai. (201 1)
Cfl solubilização do fosfato e aumento em produtividr1~e cm
o
p condições de seca entre 43 e 109 %, 3:
...... ..,Ili
o
ü,
- H. seropedicae estirpe SmR1 Aumento da síntese de AIA e redução dos níveis de Pedrosa et ai. (2011 ) n
~
-..J etileno nas plantas o
-..J ()
...<:
Ili
°'
,:::,.
00
N)
Trigo P. fluorescens estirpes MS-3y, Mst 8.2
and Mst 7.4
Redução de 70 % na incidência de doenças quE: afetam
o desenvolvimento do trigo
Gull e Hafeez (2012)
~
õ
-
o
\O
Arroz
Milho
B. subtilis estirpe MBI 600
H. seropedicae estirpe Z67
Aumento no perfilhamento e produtividade de grãos
Aumento na produtividade de grãos em 65 % quando
Kumar et ai (2012)
Canellas et ai. (2013)
:s::
:J
=r
o
associado às substâncias húmicas o
Arroz H. seropedicae estirpes H18, ZA15 e Aumento na produtividade entre18 e ~7 %, e aumento Estrada et ai. (2013) ~
X
B. vietaminensis estirpe AR 114 na eficiência de uso do N ro
...
Ili
Grão-de-bico P. aeruginosa estirpe OSG41 Redução do estresse causado por excesso de Cr no Oves et ai. (2013) JJ
solo e aumento no acúmulo de massa seca, formação =r
o
de nódulos, produtividade de grãos e proteina nos grãos R°
Tomate A. brasilense estirpe BNM65 Aumento no crescimento das plântulas em função da Romero et ai. (2014) ~
....
:J
redução ao estresse causado pela seca e redução na e.,
::,
incidência de doenças vasculares e..
o
(f)
Milho H. seropedicae estirpe ZAE94 Aumento na produtividade de grãos em até 34 % Alves et ai. (2015) ~
::,
Alface A. brasilense estirpe Sp245 Aumento na taxa de crescimento, teor de clorofila, Fasciglione et ai. ~
qualidade do produto final e tempo de armazenamento (2015) ro
C)
e.,
Ervilha P. fluorescens estirpes L321, L132 e S 1O Aumento na solubilização do fosfato e crescimento de Oteino et ai. (2015)
:J
plantas e..
o
Arroz A. brasilense estirpes Ab-V5 e Ab-V6 Aumento em produtividade em 19 % Garcia et ai. (2016)
- - - - - - - -
-l
O•
"o;:;· --ô
C"l
É.
"'
()
QJ
.{")
CJ •
(j')
o
o e..
ro
·º Quadro 1. Cont. cr
e,
n
õ ~
(]'1
-..J
Espécie vegetal Bactérias Efeito da inoculação Referência :::!.
e,
~ "'
C"l
°'
A
00
o
3
Urochloa spp. A. brasilense estirpes Ab-V5 e Ab-V6 Aumento na produção de massa seca quando associado Hungria et ai. (2016)
"" õ'
-
o
\O
(U. brizantha and
U. ruziziensis)
à adubação nitrogenada (40 kg ha·1 ) em 22,1 % e
aumento no aporte de C em O, 103 Mg C ha·1
C"l
o
::J
e,
.....
Arabidopsis G. diazotrophicus estirpe PAL5 Aumento no crescimento de plantas, redução na taxa de Souza et ai. (2016) X
e,
thaliana transpiração e aumento na eficiência de uso da água
'°oCJ•
Milho 8 . subtilis estirpe DSM1 0 Aumento na germinação de sementes, crescimento de Traoré et ai. (2016)
~
plantas, produtividade de grãos em 42 %, massa seca o
Q,
de parte aérea e teor de P na planta (9_
n
e,
Alface A. brasilense estirpes Ab-V5 e Ab-V6 Aumento no comprimento radicular, germinação e Florentino et ai. (2017) e.
produção de AIA ro
::J
Soja 8 . subtilis estirpe UFT-Bs10 Aumento de biomassa, nodulação e produtividade entre Braga Junior et ai. ...o
(C
8,8 e 14,9 % (2018) C't•
::J
Sorgo granifero A. brasilense estirpes Ab-V5 e Ab-V6 Aumento na produção de massa seca Nakao et ai. (2018) õ'
ro
e dupla aptidão -e
õ
3
o
.ri
C,h
9
V\
00
w
~ Ul
O, Quadro 2. Resumo de bactérias endofíticas e sua função/mecanismo na promoção do crescimento vegetal 00
~-
n
.p.
o
VI
Função/mecanismo na promoção de Referência
Q Espécie endofítica Planta hospedeira
crescimento
(J)
o Azoarcus sp. BH72 4.37 Arroz Krause et ai. (2006)
Fixação biológica de N 3::
-º.... ...OJ
n
o Klebsiella pneumoniae 342 Milho e trigo Fixação biológica de N Fouts et ai. (2008) ro
éj, õ
-...J
.
-...J Pseudomonas stuzeri A 1501 Arroz Fixação biológica de N Yan et ai. (2008) n
OJ
v'
Bertalan et ai. (2009) ~
~
ex: Gluconacetobacter Cana-de-açúcar, Fixação biológica de N, síntese de auxina ~
;;;;-
N diazotrophicus Pal5 arroz, café e chá o
o
..... 3::
\O Enterobacter sp. 638 Álamo Produção de sideróforos, síntese de AIA, Taghavi et ai. (2009)
:,--
acetoin e 2,3-butanediol, ação antifúngica o
õ
Pseudomonas putida W619 Álamo Síntese de AIA e ACC deaminase Taghavi et ai. (2009) ~
X
Serratia proteamaculans 568 Soja Síntese de AIA, ACC deaminase, acetoin e Taghavi et ai. (2009) ro
:::.·
OI
2,3-butanediol
:D
:::,
Stenotrophomonas maltophilia Álamo Síntese de AIA e ACC deaminase Taghavi et ai. (2009) o
R551-3 R"'
"T1
ro
....,
Azospirillum sp. 8510 Arroz Fixação biológica de N, secreção de fitormônios Kaneko et ai. (201 O) ::J
O)
::J
Burkholderia phytofirmans PsJN Batata, tomate, Síntese de AIA e ACC deaminase Weilharter et ai. (2011) a.
o
milho, cevada, (J)
::,-
cebola, canola e uva ::J
@'
Azospirillum lipoferum 48 Arroz, milho e trigo Fixação biológica de N, secreção de fitormônios Wisniewski-Dyé et ai. ro
C)
(2011) OI
::J
Burkholderia spp. KJ006 Arroz Síntese de ACC deaminase e ação antifúngica Kwak et ai. (2012) a.
o
Enterobacter c/oacae ENHKU01 Pimenta Desconhecido Liu et ai. (2012)
Fonte: adaptado de Sanloyo el ai. (2016).
Inoculação de bactérias com foco na fixação biológica de nilrogenio e promoção... 585
comunidades microbianas do solo foram ganhando destaque no meio científico.

Desde a elaboração do conceito de rizosfera criado por Lorenz Hiltner, em
1904, diversos estudos têm relatado que o ambiente solo-sistema radicular é
um "hot spot" de abundância e atividade microbiana em função da presença
de exsudados e depósitos de raízes (Hiltner, 1904; Smalla et ai., 2006;
Hartmann et ai., 2008; Compant et ai., 2009; Salvo et ai., 2018). Alguns
microrganismos rizosféricos podem contribuir com o crescimento de plantas,
aumentar a produtividade das culturas, reduzir a infecção por patógenos,
bem como estresses de origem biótica e abiótica, sem causar patogenicidade
(Welbaum el ai., 2004; van Loon e Bakker, 2005; Lugtenberg e Kamilova,
2009; Compant et ai., 2009; Hayat et ai., 2010; Salvo et ai., 2018). Além de ser
uma alternativa econômica e ecológica, possibilitando aumento na eficiência
de uso dos fertilizantes (Verma et ai., 201 O; García-de-Salamone, 2011;
Hayat et ai., 2012; Salvo et ai., 2018). Estes microrganismos são conhecidos
como bactérias promotoras de crescimento de plantas (BPCPs) (Bashan e
Holguin, 1998), bactérias usualmente de vida livre no solo, podendo apresentar
comportamento epifítico ou endofítico (Mariano et ai., 2004) e com capacidade
de fixação de N2 (Pankievicz et ai., 2015; Santos et ai., 201 ?b ). De maneira
geral, o funcionamento das BPCPs se dá por três mecanismos principais:
1) síntese de compostos específicos e fitormônios para as plantas; 2) facilidade
de aquisição de nutrientes do solo, e 3) prevenção ou redução ao ataque de
pragas e doenças (Bashan et ai., 2014; Pii et ai., 2015; Vejan et ai., 2016;
Santoyo et ai., 2016; Salvo et ai., 2018). Na figura 1, consta um esquema
resumido do funcionamento das BPCPs.
A utilização da inoculação em culturas não leguminosas com BPCPs
é crescente em diversos países, principalmente na América Latina , com
destaque para a utilização nas culturas de milho e trigo (Marks et ai., 2015;
Galindo et ai., 2016, 2017a; Salvo et ai., 2018), embora diversas pesquisas
apontem o benefício destas bactérias em outras culturas não leguminosas,
como arroz (Tan et ai. , 2015), cana-de-açúcar (Schultz et ai., 2012), sorgo
(Santos et ai., 201 ?a) e pastagens (Hungria et ai., 2016). Devido ao sucesso
obtido, as pesquisas com inoculação com BPCPs têm crescido rapidamente,
não apenas em gramíneas e leguminosas, mas também em espécies florestais,
ornamentais, frutíferas e hortaliças.
As BPCPs apresentam interações associativas com as plantas em dois
principais tipos de associação: 1) associação entre plantas e bactérias de vida
livre ou rizosféricas e 2) associação entre plantas e bactérias diazotróficas
endofíticas. Entre as bactérias consideradas promotoras de crescimento, as
rnais estudadas são as do gênero Azosplril/um, principalmente A. brasilense
e A. lipoferum (Kaneko et ai. , 2010; Wisniewskl-Dyé et ai. , 2011; Reis et ai.,
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

586 M..ircelo Cnrvalho Minhoto Telxeirn Filho & f ermrndo Shinlélle Galindo
desaminase _slderóforos ~$-ol-ub-il-iz-aça_-_º

_A_C_C_ _ '----P-ro-d-uça_-_º_de_, _ de fosfato ~ LJ
LJ ~
-
\
'
\
\
' , \
\
\
1
\ \ .I
1 \ \. I
+ ~ ~
•
utrição
clment
planta
Figura 1. Esquema resumido do funcionamento das BPCPs. BPCP: bactérias

promotoras de crescimento de planta, ACC : 1-aminociclopropano-
1-carboxilato, AIA: ácido lndol-3-acético e FBN: fixação biológica de
nitrogênio.
Fonte: adaptada de Souza et ai. (2015).
2018). Este gênero foi descrito em 1978 e, desde então, novas espécies
foram descritas e novos gêneros correlatos foram criados. Atualmente, este
gênero conta com 12 espécies (Kaneko et ai., 2010; Wisniewski-Dyé et ai.,
2011). A principal característica do gênero Azospirillum é sua capacidade de
colonizar plantas em diferentes ecossistemas, desde regiões tropicais até
locais com temperaturas abaixo de O ºC, como o ártico (Reed et ai. , 2011).
Adicionalmente, o Azospirillum é considerado uma bactéria não especifica
promotora de crescimento de plantas (Bashan et ai., 2004), o que despertou
o interesse da comunidade científica em pesquisas com diversas espécies
vegetais.
1) Bactérias de vida livre ou rizosféricas: são microrganismos que
sobrevivem ao solo e podem eventualmente colonizar os tecidos das
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 2019

Inoculação de bactérias com foco na fixação biológica de nitrogênio e promoção... 587
plantas, desde que o ambiente seja favorável (Reis et ai., 2018). Graças à
sua vantagem na captação de N, os diazotróficos de vida livre são pioneiros
na colonização de nichos pobres neste nutriente, dentro dos mais diferentes
ecossistemas (Kennedy e Tchan, 1992; Cassetari et ai., 2016). Este grupo
é representado por bactérias aeróbias, anaeróbias e facultativas, e podem
viver de maneira harmoniosa com as plantas, utilizando para sua nutrição
e sobrevivência os exsudados das raízes das plantas (Kaneko et ai., 201 O;
Wisniewski-Dyé et ai., 2011; Reis et ai., 2018). Por se tratar de microrganismos
quimiorganotróficos, conseguem utilizar compostos orgânicos como fonte
de C e energia, mantendo sua população viva. Esse grupo é representado
principalmente pelas bactérias do gênero Azospirillum, Beijerinckia, Oerxia
e Azotobacter (Reis et ai., 2018).Outras bactérias de vida livre de interesse
agrícola são as cianobactérias e Rhodospiri/1/um rubrum que, apesar de
sobreviverem em vida livre, também estabelecem associações com diversos
membros do reino vegetal e podem contribuir em grandes proporções com
o N fixado (Prasanna et ai., 2012; Cassetari et ai., 2016) e crescimento de
plantas.
2) Bactérias diazotróficas endofíticas: são microrganismos que colonizam
os tecidos internos das plantas, sem ocasionar nenhum sintoma de
patogenicidade, promovendo o crescimento da planta hospedeira (Taghavi et ai.,
2009; Kaneko et ai., 2010; Weilharter et ai., 2011; Kwak et ai., 2012) e sem
produzir estruturas externas visíveis, diferenciando-se das bactérias formadoras
de nódulos e de fungos micorrízicos (que não deixam de ser endófitos)
(Azevedo et ai., 2000; Cassetari et ai., 2016). Segundo classificação de
Baldani et ai. (1997) e Hardoim et ai. (2008), os microrganismos associativos
podem ser classificados em dois grupos: os endofíticos facultativos, que
sobrevivem tanto na rizosfera quanto no interior das raízes, e os endofíticos
obrigatórios, que sobrevivem apenas no interior das raízes. Entretanto, de
acordo com Cassetari et ai. (2016), existem várias bactérias diazotróficas que
passam algum tempo como saprófitas no solo, alternando com os períodos
de vida endofítica, como G/uconacetobacter diazotrophicus, Herbaspirillum
seropedicae, H. rubrisubalbicans e H. frisingense, bem como o gênero
Azoarcus.
Os gêneros mais comuns de bactérias endofíticas são Pseudomonas,
Bacillus, Burkholderia, Stenotrophomonas, Micrococcus, Pantoea,
Microbacterium (Hallmann et ai., 1997, Rosenblueth e Martinez-Romero,
2006, Marquez-Santacruz et ai., 201 O, Romero et ai., 2014, Shi et ai., 2014).
Todos esses gêneros descritos como bactérias endoflticas, também são
habitantes comuns da rizosfera. Portanto, tem sido sugerido que o microbioma
Tópicos Ci. Solo. 10:577-648, 2019

5HX M,11 ccln Cmv,,lho Mlnholo Tcixclrn FIiho & Fi!rnando Shlnlale Galindo
e ndofílico pode ser uma subpopulação da rizosfera em que habitam as

bactérias (Germida et ai., 1998; Marquez-Santacruz et ai., 201 O).
No interior da planta, bactérias do gênero Pseudomonas e Bacillus também
desempenham importante papel como BPCPs e inibem o crescimento de
alguns agentes patogênicos por meio de vários mecanismos (Compant et ai.,
2005; Ryan et ai., 2008). As Pseudomonas são consideradas o grupo mais
promissor de rizobactérias no crescimento de plantas envolvendo o controle
biológico das doenças em vegetais; além disso, ainda são capazes de
produzir metabolitos secundários, como antibióticos, fitormônios, compostos
voláteis, e sideróforos. Assim, a habilidade dessas bactérias em promover
o crescimento de plantas está relacionada principalmente pelo fato de
esses organismos produzirem o AIA e outros compostos importantes
(Sivasakthi et ai., 2014).
O Bacillus subtilis tem características de promoção de crescimento
múltiplas, incluindo capacidade para crescer em níveis mais elevados de
estresse alcalino e pH, além da capacidade de solubilização de fósforo.
Assim, essa linhagem pode colonizar eficientemente as raízes do algodão
sob solos afetados pelo sal e ajudar as plantas na nutrição do fósforo
(Ahmad et ai., 2018).
Com potencial para utilização na agricultura, o Bacillus /icheniformis é uma
bactéria presente no solo e estudos identificaram que a estirpe MH48 e seu
metabólito, ácido benzoico, têm atividade antifúngica contra Rhizoctonia solani
e Colletotrichum g/oeosporioides, pois seus metabólitos secundários, como
as enzimas líticas e os biossurfactantes produzidos, inibem o crescimento
de outros microrganismos em baixa concentração (Jeong et ai., 2017).
Outra bactéria estudada como BPCP é a espécie Bacil/us amylo/iquefaciens,
que atualmente tem se tornado importante no biocontrole de diversas
doenças em plantas devido à produção de diversas enzimas e metabólitos
que são benéficos para os vegetais. Em um ensaio in vitro com plântulas de
tomate inoculadas com B. amyloliquefaciens, foi observada a promoção de
crescimento de plantas, produção de sideróforos e AIA, e também solubilização
de fosfato e FBN; plantas inoculadas mostraram aumento de 36,27 e 27,20 %
nos comprimentos de raízes e brotos, respectivamente, além do aumento
da massa fresca da raiz e da parte aérea, o que se deve ao aumento do
desenvolvimento da raiz e à melhora na absorção de nutrientes e água
(Abdallah et ai., 2018).
Existem estirpes de Bacil/us solubilizadoras de Zn, as quais solubilizam
o Zn não disponível através da produção de quelantes, secreção de ácidos
orgânicos , aminoácidos, vitaminas e fitormonas, e através de sistemas
Tópicos CI. Solo, 10:577 -6'18, 20 11)

oxidorredutores e extrusão de protões (Wakatsuki, 1995; Saravanan et ai. ,

2003). A produção de ácido orgânico por cepas microbianas é um dos
principais mecanismos de solubilização do Zn. Entre estes ácidos orgânicos, a
produção de ácido 2-cetoglucônico e ácido glucônico por BPCP é responsável
pela solubilização de Zn (Fasim et ai., 2002).
A presença de formas assimiláveis de N diminui a atividade da enzima
nitrogenase das bactérias associativas, enquanto que a produção de auxinas,
que compõe o mecanismo de sinalização de relações simbiótica e associativas
entre bactéria e planta, é aumentada (Santoyo et ai., 2016), o que pode
ajudar a explicar por que em condições de solos deficientes em nutrientes,
a contribuição da FBN associativa verificada é maior. Vale ressaltar que, em
função da ausência de estruturas símbíóticas aparentes, as contribuições
da FBN ocorrem de maneira menos intensa e mais dependente de fatores
relacionados ao meio ambiente, como a disponibilidade de carbono como
suprimento energético; a disponibilidade hídrica; o pH do solo, da rizosfera
e do rizoplano; a composição da comunidade microbiana, dentre outros
fatores (Andreote et ai. , 2014).
Em uma pesquisa, foram coletadas amostras do sistema radicular de
alface, rúcula, chicória, salsa e tiririca em oito propriedades de produtores
comerciais de hortaliças, para a contagem de Pseudomonas fluorescens e
de Bacíllus spp. por diluição em série e plaqueamento. De maneira geral,
observou-se maior crescimento de Pseudomonas fluorescens na rizosfera
de alface-crespa em relação ao de outras plantas, mas isso não ocorreu
com Bacíllus spp. (Coelho et ai., 2007), confirmando que a afinidade de uma
BPCP pode variar de forma distinta conforme a espécie vegetal.
Dentre os mecanismos de atuação da BPCPs relatados, destaca-se a
produção do ácido indol-3-acético (AIA). De acordo com uma revisão de
Duca et ai. (2014), o AIA não apenas media uma relação planta-micróbio,
mas também tem um papel fisiológico nas próprias bactérias. Diferentes tipos
de bactérias, incluindo bactérias Gram-positivas e negativas, fotossintéticas,
metilotróficas e cianobactérias, têm a capacidade de sintetizar AIA, com
contribuição na proteção das bactérias contra estresses ambientais. Além
disso, o AIA atua como uma molécula sinalizadora controlando a expressão
de vários genes bacterianos e, dentre os genes diferencialmente expressos,
estão aqueles associados a virulência, respostas ao estresse, metabolismo,
adaptação bacteriana e slntese de aminoácidos. Estudos sobre como o
AIA afeta o perfil de expressão gênica em diferentes bactérias revelam
alguns dos papéis elaboradamente interconectados que o AIA desempenha.
Pesquisas adicionais, utilizando abordagens transcriptômicas e proteômicas,
Tópicos Ci. Solo, 10577-648, 2019

Inoculação de bactérias com foco na fixação biológica de nitrogénio e promoção... 591
INOCULANTES PARA FBN E PROMOÇÃO

DO CRESCIMENTO VEGETAL
Foi apenas a partir do final da primeira metade do século XX, com a

necessidade de aumento na produção de alimentos, em função do crescente
aumento populacional, que as pesquisas com a FBN passaram a ter um
enfoque agronômico. No Brasil, os primeiros estudos foram realizados no
Instituto Agronômico de Campinas (IAC), mas as primeiras pesquisas de
destaque foram realizadas pela Secretaria de Agricultura no Rio Grande
do Sul, com uma primeira seleção de estirpes de Rhizobium para uso
em leguminosas de clima temperado para pastejo, em especial trevos
e alfafa. Com o crescimento das áreas de soja no estado na década de
1960, iniciou-se a seleção de estirpes para aquela que viria a ser o maior
cultivo no Brasil. Em 1956, foi fundada a primeira fábrica de inoculantes
no Brasil, em Pelotas-RS, com tecnologia desenvolvida pela Secretaria
da Agricultura , com assistência técnica do Dr. João Rui Jardim Freire
(Araujo, 2019).
A partir da década de 1970, com o crescimento da cultura da soja, que
iniciava a sua expansão para a região central do Brasil, novas fábricas de
inoculante foram abertas, visando suprir o mercado deste insumo que já se
mostrava promissor e eficiente no aumento da produtividade da soja. Novos
desafios apareceram: a soja no Cerrado não nodulava com as estirpes
até então utilizadas no sul do Brasil. Novos processos de seleção foram
necessários até que se chegasse a materiais genéticos que provocassem
os nódulos e fixassem N2 na cultura (Peres et ai. , 1993; Araujo, 2019).
Na figura 2, consta a linha do tempo da trajetória da produção de inoculantes
no Brasil. Dois grandes marcos, assinalados em vermelho na figura 2,
indicam eventos decisivos, que alteraram os rumos da produção e o uso
de inoculantes no Brasil (Anpii, 2019).
O primeiro foi a legislação. Até 1980, os inoculantes eram produzidos
sem nenhuma regulamentação ou fiscalização, dando margem a produtos
nem sempre eficientes e de qualidade, ocasionando prejuízos ao agricultor.
A partir de 1980 0 então Ministério da Agricultura publicou a primeira
1
legislação, elaborada com a contribuição das indústrias de inoculantes,

iniciando, também, um processo de fiscalização das empresas que, para
obterem registro, necessitavam ter instalações mínimas para propicíar
a produção de inoculantes com qualidade, bem como credenciarem
um responsável técnico para a atívidade. Esta legislação vem sendo
constantemente aperfeiçoada 0 atualizada de acordo com a evolução da
Tópicos Ci. Solo, 10:!>77-6'18, 2019

Linha do tempo
Figura 2. Linha do tempo da produção de inoculantes no Brasil.

Fonte: Anpii (2019).
agricultura no Brasil. Um segundo marco, também um -divisor de águas"'

na atividade, foi a criação da Rede de Laboratórios para a RecomendaÇ3O.
Padronização e Difusão de Tecnologia de Inoculantes f\1icrobianos àa
Interesse Agrícola (RELARE). Esta fundação ocorreu em 1985. sob
inspiração do Dr. Jardim Freire, sendo a primeira reunião realizada em
Curitiba. A fundação da RELARE, com sua posterior personalidade juridica.
traçou as políticas fundamentais para FBN , tanto em seus aspectos
científicos , na elaboração de protocolos de pesquisa e ensaios em rede.
como nas sugestões técnicas para a legislação de inoculantes no Brasil
(Araujo, 2019).
Esse é, sem dúvida, um dos melhores exemplos do potencial de retom
econômico que a pesquisa cientifica pode trazer à agricultura mundial, a!ém
de ser uma tecnologia em expansão no Brasil e no mundo. ,:.\ venda de
doses de inoculantes no Brasil mais que dobrou na última décadR (flgura ,, •
No quadro 3, verifica-se que, no Pais, houve uma grande evuluçã0 n.as
vendas de inoculantes de 2009 a 2016 (Anpii, 2019), as 1uais ultrap..9s..'-:lralll
50 milhões de doses por ano. Neste conte, to, as maiores v~nd:1s sit:)
disparadamente de inoculantes líquidos (rizóbios) p:ira cultura dR s 1jJ ~
nota-se a crescente comercialização de inoculantt1s par-3 gramin~3S iã n
grupo de outras culturas (Quadro 3).
Tc,p1co:, .. i Solo, J 0:5 77-t>-1 S. 201 L)

lnoculaçf.10 el e bnctérius com foco na fí xação biológieu de nitrogênio e promoção... 593
60.000.000 -
50.000.000 -
40.000.000 -
30.000.000
20.000.000
10.000.000
0 -1-----'-........
2011 2012 2013 2014 2015 2016
■ Total 15.962 22.201 30.334 36.838 44.431 50.844
Figura 3. Evolução das doses de inoculantes vendidas no Brasil.

Fonte: Anpii (2017).
Inoculação com bactérias em leguminosas: nutrição de

plantas e produtividade agrícola
O N é, de maneira geral, o nutriente que mais influencia diretamente na

produção agrícola, principalmente na região tropical, que compreende a maior
parte dos solos menos férteis da América Latina (Urquiaga et ai., 2005). Em
condições tropicais, poucas culturas de interesse agrícola têm a capacidade
de se desenvolver na ausência de aplicação de fertilizantes nitrogenados.
Em função da simbiose eficiente com bactérias do gênero Rhizobium e
da capacidade de FBN , as leguminosas ganham destaque nesse aspecto
(Urquiaga e Dõbereiner, 1991 ; Dõbereiner et ai. , 1995; Urquiaga et ai., 2005;
Hungria et ai, 2006). Alguns aspectos relacionados a FBN e industrial são
apresentados no quadro 4 .
Em função do alto custo dos fertilizantes nitrogenados e do potencial de
poluição na fabricação e aplicação dos mesmos, tanto a fabricação quanto a
aplicação de fertilizantes nitrogenados contribuem para emissão de gases que
contribuem para o efeito estufa no planeta Terra (Xu et ai., 2012; Sá et ai.,
2017), os estudos sobre FBN vêm tendo cada vez mais importância. Estima-se
que para cada 1 kg de N aplicado, sejam emitidos 4,2 kg de gases do efeito
estuf~, enquanto as emissões pelo uso de microrganismos que contribuem
com a FBN são insignificantes (Anpii, 2017).
Para se ter uma ideia do que representa a FBN em leguminosas, vamos
utilizar como exemplo a cultura da soja. A soja é uma cultura que apresenta
elevado teor de proteina nos grãos, acumulando em torno de 70 a 80 %
Tópico~ Ci. Solo, 10:::,77-648. 201 9

-i
o, Vl
"
r=;·
o
V,
\C)
~
Q
(/')
o
-.....º 3:
CJ
o ri
<.,:, ro
-....J
-....J
Quadro 3. Evolução nas vendas de doses de inoculantes no Brasil o
()
'
e- OJ
A
CX) Tipo de inoculante 2009 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016 :2
~
t\:) ;::;
o
,.... o
Número de doses
~ 3:
Soja turfoso 4.362.642 3.897.622 3.514.482 5.329.414 5·
7.796.974 8.543.436 10.1 50.91 7 11 .064.168 ...,
o
Soja líquido 15.503.246 12.076.740 12.076.740 13.845.110 19.671 .508 25.654.186 30.905.942 34.737.612 õ
~
Feijão turfoso 251.578 208.612 208.612 269.248 461 .378 314.840 311.490 260.507 Sê"
ro
Feijão líquido 5.820 12.060 12.060 1.200 16.470 24.500 92.330 117.056 ~j"
:!J
Feijão-caupi - - - 180.914 239.260 46.524 96.259 67.624 ;::;
o
Gramíneas - - - 2.537.192 2.106.116 2.229.048 2.849.780 4.532.317
R<::i
;;;,
Outros 96.824 150.582 150.582 38.035 42.672 25.938 24.839
...
::,
65.436 CJ
::,
Total 20.220.110 16.345.616 15.962.476 22.201.113 30.334.378 36.838.471 44.431.557 50.844.720 o.
o
(J)
Fonte: Anpíi (2019). ::,-
5·
s
êii"
C)
~-
::,
o.
o
lnoculélção de bactériéls com foco na fixação biológicél de nitrogênio e promoção... 595
Quadro 4. Características da fixação biológica e industrial de N2
Fixação biológica de N 2 Fixação industrial de N2

É um recurso natural É um processo caro, com elevada demanda
renovável e passível de energética, consome combustíveis fósseis e é
renovação potencialmente poluente
É barato e sem impacto Alguns fertilizantes nitrogenados exigem
ambiental alguns cuidados no transporte em função de
serem potencialmente inflamáveis e explosivos
Consomem apenas em Os fertilizantes nitrogenados apresentam baixa
torno de 2 a 3 % da energia eficiência de uso e podem ser poluentes de
fotossintetizante do planeta solo, água e atmosfera
Mecanismo mais importante Os fertilizantes nitrogenados representam um
na incorporação de N2 nos dos principais custos nos sistemas produtivos
seres vivos do planeta agrícolas
É determinante para a vida Expansão de uso é limitada pelo capital
no planeta Terra disponível e impacto ambiental
Estima-se que representa em Estima-se que fertilizantes nitrogenados
torno de 9 % da absorção representem apenas em torno de 2 % da
total de N pelas plantas absorção total de N pelas plantas
Fonte: adaptado de Moreira e Slquera (2006).
do N absorvido nos grãos (Zotarelli et ai., 2012); desta forma, são exigidas
grandes quantidades de N para obtenção de altas produtividades de grãos
(Rodrigues et ai., 2014; Xu et ai., 2015; Moretti et ai., 2018). Estima-se que
para produzir 1.000 kg de grãos, são necessários aproximadamente 80 kg
de N (Silva et ai., 2011 ; Hungria e Mendes, 2015; Barranqueiro e Dalchiavon,
1
2017); portanto, seriam necessários em tomo de 264 kg ha- de N para produzir
3.300 kg ha-1 (média brasileira) (Anpii, 2017; Conab, 2018a), equivalente a
cerca de 590 kg ha-1 de ureia, no valor aproximado de R$ 1.060,00 para
o agricultor (lEA, 2018). Além disso, o Brasil importa cerca de 75 % do N
usado nas lavouras, o que representa mais 20 milhões de toneladas por
ano de importações com ureia, o correspondente a 666.000 viagens de
caminhão, em circulação pelas congestionadas estradas nacionais (Anpii,
2017). Com a utilização da inoculação na soja , é possível obter toda a
quantidade de N requerida, com o mesmo efeito da aplicação de 590 kg de
ureia, entretanto com custo em torno de R$ 10,00 por hectare. A economia
anual com uso do inoculante chega na casa de bilhões de dólares anuais
e isso representa muitas vezes mais o valor que se investe anualmente
em pesquisa agropecuária no Brasil (Urquiaga et ai., 2005; Anpii, 2017).
Os melhores resultados com inoculação de microrganismos em leguminosas
Tópicos Ci. Solo, 10:577-MB. 2019

596 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shinlate Galindo
têm sido obtidos no Brasil, que é o segundo maior produtor mundial de soja,
com aproximadamente 32 % da produção do planeta (Embrapa, 2018b).
No ano de 2018, foram cultivados 35 milhões de hectares em quase todos os
estados brasileiros, produzindo em média 3.300 kg ha-1 de grãos, praticamente
sem aplicação de N-fertilizante (Conab, 2018a). O cultivo de soja baseado
na utilização da FBN também é realidade em diversos países da América
do Sul, como Argentina, Paraguai e Bolívia (Hungria et ai., 2006; Hungria e
Mendes, 2015). Para alcançar os níveis esperados de FBN nesse cultivo,
intensos trabalhos de pesquisa foram realizados. O maior desafio da agricultura
brasileira foi expandir o cultivo para a região do Cerrado, onde os solos
são ácidos e deficientes em nutrientes e com elevada saturação por AI
(Urquiaga et ai., 2005). Graças às pesquisas iniciadas a partir da década de
1960 com a FBN em leguminosas tropicais, em especial a cultura da soja,
aliadas ao programa brasileiro de melhoramento de soja e à obtenção de
novas estirpes de Bradyrhizobium com alta afinidade e potencial de resposta
para a cultura, a região produz atualmente cerca de 45 % dos 117 milhões
de toneladas de soja produzidas no Brasil (Conab, 2018a).
A seleção de estirpes mais específicas e eficientes para cada situação de
cultivo de soja foi fundamental para o êxito dessa técnica no Brasil (Peres e
Vidor, 1980; Peres et ai., 1993; Urquiaga et ai., 2005). Os primeiros trabalhos a
campo no Brasil, na década de 1960, indicavam que nos solos brasileiros não
havia bactérias capazes de estabelecer uma simbiose efetiva com o cultivo da
soja, porém a maioria dos solos cultivados com essa leguminosa apresentam
números elevados de bactérias Bradyrhizobium spp. (Hungria et ai., 2000;
Urquiaga et ai., 2005). Apesar disso, estudos de reinoculação e inoculação
complementar vêm indicando respostas significativas de incremento da
produtividade em até 36 e 7 %, respectivamente (Moretti et ai. , 2018). Esse
efeito positivo da reinoculação com Bradyrhizobium pode ser devido a
problemas de estresse e envelhecimento que as populações de rizóbio sofrem
no solo (van de Velde et ai., 2006), resultando em alterações fisiológicas e
genéticas nas estirpes presentes ali, diminuindo sua eficiência na FBN, além
de condições de estresse ambiental (Matamoros et ai., 1999; Puppo et ai.,
2005), principalmente em ocasião de enchimento de vagens, que é um dos
estágios de maior demanda de N pela cultura da soja (Lawn e Brun, 1974:
Bethlenfalvay e Phillips, 1977; Neves e Hungria, 1987; Barradas et ai., 1989:
Moretti et ai., 2018).
Um fator importante está relacionado à dificuldade de se introduzirem
no sistema solo-planta novas estirpes de Bradyrhizobium spp., de maior
eficiência, em virtude da grande competitividade das estirpes já estabelecidas
anteriormente, o que vem sendo um grande desafio à pesquisa científica
T ópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

Inoculação de bactérius com íoco na fixação biológica de nitrogênio e promoção... 597
(Mendes et ai., 2004; Urquiaga et ai., 2005). Outro aspecto a ser considerado
está relacionado com o balanço negativo de N que essa cultura acarreta
no sistema solo-planta (Urquiaga et ai., 2005). Isso significa que o cultivo
de soja exporta mais N em seus grãos do que recebe da FBN. Baseados
nessa constatação, alguns autores vêm sugerindo a aplicação de fertilizantes
nitrogenados na soja para cobrir esse déficit (Urquiaga et ai., 2005). De acordo
com a FAO (2004 ), são aplicados em média 8 kg ha- 1 de N no cultivo da
soja, o que deve estar associado principalmente ao emprego de formulados
contendo fosfatos de amônia para suprir a demanda de P (Alves et ai.,
2016). De acordo com Alves et ai. (2016), esta aplicação de 8 kg ha- 1 de
N equivale à emissão de aproximadamente 2, 7 milhões de toneladas de
CO2 eq, praticamente um quarto do compromisso de mitigação de gases
do efeito estufa proposto por meio do NAMA FBN (Ações de Mitigação
Nacionalmente apropriadas, divulgadas na Conferência das Partes das Nações
Unidas, em Copenhague, 2009 - um dos NAMAs era de ampliar a FBN no
País para reduzir as emissões de gases de efeito estufa até 2020).
Diversos estudos de resposta à inoculação com Bradyrhizobium
demonstraram que esse fenômeno é mais dependente do genótipo da
planta, especialmente relacionado com os altos valores de índice de colheita
de N (exportação), superior à contribuição da FBN (Hungria et ai. , 2000;
Urquiaga et ai., 2005). Pesquisas de Hungria et ai. (1997) reportaram que
não é necessária a adubação nitrogenada nessa cultura, nem mesmo a
dose de arranque, que por vezes é utilizada pelos produtores visando ao
maior desenvolvimento inicial do sistema radicular (doses até 20 kg ha- 1
de N). Especula-se também sobre a possibilidade de a soja responder à
fertilização nitrogenada aplicada no florescimento, porém, de acordo com
Urquiaga et ai. (2005), o pico de FBN na soja se dá no período da floração;
desta forma, a fertilização com esse nutriente inibiria o processo de FBN.
De maneira semelhante, Parente et ai. (2015), estudando a aplicação de
10, 20 e 40 kg ha-1 de Nem ocasião de semeadura e no florescimento (R1),
também não verificaram benefícios no desenvolvimento e na produtividade de
grãos de soja. Braccini et ai. (2016) relataram que a adubação nitrogenada
(200 kg ha·1 de N) foi desnecessária, pois não apresentou incremento na
produtividade da soja. Isto se deve ao fato de a FBN continuar em atividade
até o enchimento dos grãos da soja e as reservas de N nas folhas, que
podem ser redistribuídas para formação de grãos (Mastrodomenico e Purcell,
2012), principalmente na forma de protelnas.
Ressalta-se que a contribuição da FBN deve ser trabalhada em conjunto
com o sistema produtivo , levando-se em consideração a quantidade de
N disponibilizado pelo solo (Urquiaga et ai. , 2005). Desta forma, práticas
Tópicos Ci. Solo, 10:!i77•6t'l8 , 2019

conservacionistas, como o sistema plantio direto associado à rotação de

culturas e manutenção da matéria orgânica do solo, seriam a melhor maneira
de balancear as significativas perdas de N do sistema solo-planta.
Outra cultura leguminosa de interesse econômico no Brasil é o feijão-
c.omum, com 3, í 8 milhões de heclares plantados, distribuídos em três épocas
de cultivo, com produção total de 3,12 milhões de toneladas e produtividade
média de 981 l<g ha- 1 (Conab, 201 8a), sendo o País o maior produtor e
consumidor mundial. No caso do feijoeiro comum, a FBN não consegue
suprir toda demanda em N da cultura (Urquiaga et ai., 2005). Estima-se
que a contribuição da FBN seja inferior a 50 % do N acumulado pela planta
(Herridge et ai., 2008; Alves et ai., 2016). Por isso, ainda são necessárias
mais pesquisas semelhantes ao que foi feito com a cultura da soja no que
se refere à seleção de estirpes de rizóbios com alta afinidade associada à
escolha de genótipos para potencializar a FBN na cultura do feijão.
Os genótipos comerciais de feijoeiro-comum foram selecionados pelo
seu alto potencial produtivo em condições de solos férteis ou com aplicação
de altas doses de N-fertilizante; por isso, características relacionadas à FBN
acabaram sendo deixadas de lado (Urquiaga et ai., 2005). Altos teores de
N disponível no solo reduzem a nodulação e a eficiência da FBN pelas
estirpes de Rhizobium. Além desses fatores, outras limitações têm sido
observadas, como a baixa fertilidade dos solos e as condições ambientais
(Argaw, 2016), as altas temperaturas dos trópicos e o curto ciclo de cultivo da
cultura (Urquiaga et ai., 2005). Algumas pesquisas têm selecionado estirpes
mais tolerantes a altas temperaturas com sucesso (Cardoso et ai., 2017).
Estirpes eficientes têm sido selecionadas para o feijoeiro (Hungria et ai., 2000;
Mostasso et ai., 2002; Menna et ai., 2006; Alves et ai., 2016), entretanto
a quantidade de rizóbios nativos no solo é um dos principais fatores de
impedimento para que a inoculação resulte em altos incrementas de FBN para
a planta (Grange e Hungria, 2004 ). Além disso, diferentes desempenhos de
variedades de feijão podem estar relacionados à presença de rizóbios nativos
específicos para determinada variedade em diferentes locais (Yadegari et ai.
2010).
Diferentemente da soja, o feijão se caracteriza pela rápida senescência
dos nódulos e pela redução significativa da FBN logo após a floração
(Urquiaga et ai., 2005). Em decorrência desse problema, a pesquisa vem
buscando selecionar novas estirpes de Rhizobium de nodulação e FBN mais
lentas e senescência de nódulos mais tardia (Barradas et ai., 1989; Bliss et ai..
1989; Boddey e Hungria, 1990; Urquiaga e Zapata, 2000; Alves et ai., 2016;
Cardoso et ai., 2017). Vale destacar que existem relatos de que a planta
Tópicos Ci. S olo, 10:577-648, 2019

lnoculnçfio de bactériils com foco na fixação biológica de nitrogênio e promoção... 599
hospedeira não somente afeta a atividade da nitrogenase do Rhizobium como

também a velocidade de senescência dos nódulos (Urquiaga et ai., 2005).
A espécie de Rhizo/Jium que consegue nodular eficientemente o feijoeiro é
denominada R. tropici, que possui, entre outras características favoráveis, a
tolerância a altas temperaturas (Martinez-Romero et ai., 1991 ), e foi isolada
da leguminosa arbórea Leucaena Jeucocephala.
Ferreira et ai. (2000), estudando a utilização de estirpes de Rhizobium
tropici (CIAT 899; F35; F54; F81 e CM255) associada à adubação mineral
com N, concluíram que é possível a não utilização de N em cobertura na
cultura do feijoeiro, sem afetar a produtividade de grãos. Valadão et ai.
(2009) também verificaram que a inoculação de sementes do feijoeiro com
R. tropici proporcionou produtividades de grãos compatíveis às obtidas pela
adubação nitrogenada, e que esta adubação reduziu a nodulação do feijoeiro.
Oliveira et ai. (2017) constataram que a inoculação do feijoeiro com R. tropici
promove aumento no número de nódulos, massa seca de nódulos, teor
de clorofila e massa seca da parte aérea do feijoeiro, independentemente
do cultivo após braquiária brizanta, braquiária ruziziensis, mílheto e pousio.
Pelegrin et ai. (2009) verificaram que a inoculação com R. tropici SEMIA
4077 promoveu produtividade de grãos de feijoeiros equivalente à aplicação
de 80 kg ha-1 de N e, quando realizada a adubação com 20 kg ha- 1de N na
semeadura, a inoculação com rizóbio propiciou acréscimo de receita líquida
semelhante ao da aplicação de 160 kg ha-1de N. Por sua vez, Araújo et ai.
(2007) constataram aumento na produtividade de grãos do feijoeiro com
inoculação R. tropíci estirpes Semia 4077/Semia 4080 em 87,7 e 35,7 %,
em relação ao tratamento controle (ausência de inoculação e adubação
nitrogenada) e aplicação de 100 kg ha-1 de N em cobertura, respectivamente.
Esses resultados são bons indícios de que existe a possibilidade, em curto
prazo, de a cultura do feijoeiro apresentar um sistema de FBN eficiente e
que permita altos e estáveis níveis de produtividade, mesmo na ausência
de adubação nitrogenada.
Somente em solos com características físicas, químicas e biológicas
favoráveis, e com adequada disponibilidade de água, observa-se, com
frequência, adequada nodulação das plantas e altas produtividades de grãos
de feijão, demonstrando o potencial da FBN, que é influenciado de forma
direta pelas condições ambientais e de manejo (Brito et ai., 2015), sendo
possível, em algumas situações, a substituição total da adubação nitrogenada
por meio da FBN (Ferreira et ai., 2000). Contudo, ressalta-se que Brito et ai.
(2015) observaram, em áreas sem cultivo prévio de feijão, que a inoculação
com estirpes comerciais de rizóbio aumentou a produtividade de grãos, em
particular quando associada à adubação de cobertura com N.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 20 19

600 Marcelo Carvulho Minholo Teixeira Filho & Fernando Shintate Galindo
Outra leguminosa com importância agrícola crescente é o feijão-caupi,

especialmente na região Nordeste do Brasil, onde o caupi ocupa cerca
de 78,9 % do total da área cultivada com feijão do País. Em função de
sua variabilidade genética, tolerância às condições climáticas adversas,
potencial de fixação de N2 , elevado potencial produtivo, excelente valor
nutricional e ciclo curto , sendo mais precoce que o feijão-comum (ciclo
variando em 70 a 80 dias em média), o feijão-caupi (Vigna unguiculata)
vem ganhando destaque nas pesquisas científicas (Chagas Junior et ai.,
201 0a, b; Marinho et ai., 2017).
No Brasil, a área cultivada com feijão-caupi é estimada em 1,5 milhão
de hectares, com produção total de 800 milhões de toneladas de grãos e
produtividade média de apenas 520 kg ha·1 de grãos (Freire Filho, 2011 ;
Ferreira et ai., 2013; Conab, 2018a), bem abaixo do potencial produtivo
da cultura, que pode superar 2.000 kg ha-1. Dentre os principais fatores
que contribuem para a média produtiva baixa, destaca-se o manejo da
fertilidade do solo, em particular o manejo insuficiente de N (Brito et ai.,
2009; Brito et ai., 2011 ; Martins et ai., 2013; Costa et ai., 2014; Marinho et ai.,
2014). O feijão-caupi é capaz de nodular com diversas espécies de rizóbio,
dificultando a introdução de novas estirpes selecionadas e restringindo assim
a contribuição da FBN para a cultura (Urquiaga et ai., 2005).
A partir de 201 O, novas estirpes de Bradyrhizobium spp. selecionadas
para o feijão-caupi foram lançadas, com resultados promissores. Martins et ai.
(2013 ), trabalhando com doses de N em cobertura (O, 35, 70, 105,
140 kg ha-1 ) e inoculação com Bradyrhizobium sp. estirpe INPA 0311 B,
verificaram redução na massa seca de nódulos e na produtividade de
grãos de feijão-caupi com o incremento das doses de N. Brito et ai. (2009)
verificaram que 93 % do N acumulado no feijão-caupi foi proveniente da
fixação simbiótica, resultados estes que demonstram a importância da FBN
no feijão-caupi e a necessidade de um trabalho de melhoramento genético
dos genótipos, associando estas novas estirpes com ótima especificidade
ao processo, possibilitando aumentar e popularizar o cultivo da cultura em
todo o território nacional.
Em espécies de estilosantes utilizando a técnica de abundância natural
15
de N, Miranda et ai. (1999) verificaram alta contribuição da FBN, variando
de 73 a 88 % para S. capitala, de 68 a 79 % em S. guianensis, de 74 a
79 % em S. macrocephala e de 52 a 70 % em S. scabra. Levando-se em
consideração a produção e o acúmulo de N na planta para cada espécie,
Stylosanthes capitala acumulou 168 kg ha-1 de N via FBN, enquanto que
S. scabra acumulou somente 35 kg ha·1 de N. De acordo com Alves et ai.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6tl8, 201 9

Inoculação de bactérias com foco na fixação biológica de nitrogênio e promoção... 60 1
(2016), outra forrageira que se beneficia da FBN é o amendoim forrageiro

(Arachis spp.). Miranda et ai. (2003) quantificaram a contribuição da FBN em
A. pintai e A. repens com a utilização da técnica isotópica de abundância
natural 15N e observaram variação das taxas de FBN entre 36 e 90 %.
Benefícios da coinoculação de rizóbios com bactérias

promotoras de crescimento vegetal em leguminosas
Em função do alto requerimento em N, a fixação de N2 deve funcionar

com a máxima eficiência para obtenção de altas produtividades em
leguminosas (Hungria et ai. , 201 O; Rodrigues et ai. , 2012; Bulegon et ai.,
2016; Galindo et ai., 2017b; Moretti et ai., 2018). Nesse contexto, a utilização
de técnicas sustentáveis, visando ao aumento em produtividade e qualidade
dos alimentos, torna-se imprescindível na busca por uma agricultura mais
competitiva e de baixa emissão de C. Desta forma, práticas que minimizem
e/ou otimizem o uso de insumos devem ser utilizadas nos sistemas agrícolas
(Galindo et ai., 2016).
A eficiência da FBN é influenciada por fatores edafoclimáticos e práticas
de manejo, como o tratamento químico de sementes antes da inoculação
(Campo et ai., 2009; Zilli et ai., 2009). Considerando eventuais limitações
da FBN em disponibilizar todo o N disponível para leguminosas e os
benefícios ocasionados pela inoculação com BPCPs, pode-se deduzir que
a técnica da coinoculação entre rizóbios específicos e simbióticos de cada
leguminosa associada à inoculação com BPCPs pode propiciar maior
desenvolvimento destas culturas, em uma abordagem que respeita as
atuais demandas sustentáveis agrícolas, sociais e ambientais (Hungria et ai.,
2013; Galindo et ai., 2018a). Dessa forma, pesquisas com coinoculação
em leguminosas vêm sendo realizadas com significativos resultados, com
destaque à utilização do Azospirillum brasilense em associação à inoculação
com os microrganismos simbióticos específicos. De acordo com Khan et ai.
(2017), a inoculação com Azospiril/um promove aumento na produção e
no crescimento de raízes, beneficiando as plantas com maior absorção de
água e nutrientes, e em combinação com outras bactérias, pode aumentar
o N2 fixado e, consequentemente, a produtividade de grãos de leguminosas.
O Azospirillum brasi/ense promove ramificações radiculares em raízes
de plântulas de feijão e aumenta a secreção de flavonoides indutores de
nod nodular, sendo este último detectado por cromatografia líquida de alta
eficiência (Dardanelli et ai., 2008). Estes pesquisadores ainda confirmaram
que A. brasilense proporcionou uma exsudação mais longa e persistente de
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 20 19

flavonoides por raízes de feijão. Além disso, foi constatado um efeito positivo
geral da coinoculação de Azospirillum-Rhizobium na expressão de genes
nod por Rhizobium tropici CIAT899 e Rhizobium etli ISP42, sobre padrões
de fatores de nodulação e em exsudados radiculares. Ressalte-se também
que os efeitos negativos obtidos sob estresse salino na expressão do gene
nod e na aparência dos f2tores Nod foram aliviados em plantas coinoculadas.
Souza e Ferreira (2017) verificaram com a coinoculação de rizóbio e
Azospirillum brasilense do feijoeiro, em média de sete experimentos de campo,
aumento de cerca de 9, 25, 35 e 31 % em número de nódulos, matéria
seca de nódulos, matéria seca de raízes e matéria seca de parte aérea,
respectivamente, em comparação ao tratamento apenas com inoculação de
R. tropici. Esses aumentos em relação à nodulação e ao crescimento das
plantas resultaram em um aumento de cerca de 5 e 26 % na produtividade
de grãos, em relação aos tratamentos com adubação nitrogenada (80 kg ha·1
de N) e a inoculação de R. tropici, respectivamente. Os resultados indicaram
a viabilidade do uso de coinoculação de rizóbio e Azospiril/um brasilense
em fazendas comerciais como uma tecnologia eficiente na substituição de
fertilizantes nitrogenados, ajudando a economizar gastos e prevenir riscos
ambientais (Souza e Ferreira, 2017).
O uso combinado de Bradyrhizobium japonicum e Azospirillum brasi/ense
tem propiciado bons resultados na nodulação, no acúmulo de N, no
crescimento e na produtividade da soja (Benintende et ai., 201 O). Hungria et ai.
(2013) concluíram que a coinoculação com Azospirillum brasilense na soja
(B. japonicum + A. brasilense) e no feijão-comum (R. tropici + A. brasilense)
aumentou a produtividade de grãos na soja em 14, 1 e 6,4 %, e no feijão, em
19,6 e 14,7 %, em relação à ausência de inoculação (controle) e a inoculação
tradicional apenas com a bactéria simbiótica, respectivamente. Galindo et ai.
(2017b) verificaram aumento no número de vagens por planta, na massa
de 100 grãos e na produtividade de grãos de soja com a coinoculação com
A. brasílense, sendo constatados incrementas na produtividade de grãos
em 11 ,2 % e de 14,4 % na lucratividade com a cultura. Em estudos com
coinoculação de 8. japonicum com A. brasilense associada à utilização de Co e
Mo nas sementes, Galindo et ai. (2018a) observaram aumento na produtividade
de grãos comparativamente à inoculação convencional (B. japonicum) em
18,1 %, com aumento em 20,4 % na lucratividade do cultivo. Souza e Ferreira
(2017) constataram aumento em 5 e 26 % na produtividade do feijão-comum
com a coinoculação com A. brasilense, comparativamente à aplicação de
fertilizantes e a inoculação convencional com R. tropici, respectivamente.
Tópicos Ci. Solo. 10:577-6'18, 2019

Inoculação de bactérias com íoco na ílxação biológica de nilrogênio e promoção... 603
Foram constatados efeitos benéficos da coinoculação com bactérias

fixadoras de N e bactérias promotoras de crescimento de plantas em
amendoim, grão-de-bico, feijão-comum, feijão-mungo, lentilha e soja, e
até mesmo em plantas não leguminosas (Quadros 5). Na maioria destas
pesquisas, foram verificadas maior nutrição de plantas, acúmulo de matéria
seca e produtividade de grãos.
Quadro 5. Resumo de efeitos da coinoculação com bactérias fixadoras de N e

bactérias promotoras de crescimento de plantas
Espécie
Bactérias Efeito da coinoculação Referência
vegetal
Galega R. galegae bv. Aumento na massa seca de Egamberdieva et ai.
orienta/is orienta/is estirpe parte aérea e raiz, número de (2010)
HAMBI 540 e P. nódulos e concentração de N
trivia/is estirpe 3Re27 na planta
Feijão- R. leguminosarum Aumento na massa seca Elkoca et ai. (201 O)
comum bv. phaseoliB. subtilis de parte aérea entre 19,7 e
estirpes OSU-142, e 54,3 %, clorofila entre 34, 1
B. megaterium estirpe e 59,3 %, produtividade de
M-3 sementes entre 6,6 e 12,12 %
e aumento na absorção de
macro e micronutrientes
Tomate, M. oryzae estirpe Aumento da concentração Madhaiyan et ai.
pimenta- CBMB20 e A. de N e P na planta, atividade (2010)
vermelha e brasilense estirpe das enzimas nitrogenase,
arroz CW903 ou B. urease e íosfatase no solo, e
pyrrocinia estirpe aumento no crescimento das
CBPB-HOD plantas
Feijão- R. phaseo/i estirpe Redução no estresse salino Ahmad et ai. (2011)

mungo M6 e P. syringae e aumento da promoção de
estirpe Mk20 crescimento e nodulação
nesta condição
Grão- Mesorhizobium sp. Aumento no número e massa Malik e Sindhu

de-bico Cicer estirpe Ca181 seca de nódulos, e massa (2011)
e Pseudomonas spp. seca de parte aérea
estirpes MPS79,
MPS90, MPS104 e
MRS13
Feijão- R. phaseoli estirpe Aumento na massa seca de Stajkovlé et ai.
comum 123 e Pseudomonas parte aérea concentrações de (2011)
spp. estirpe LG N e P na planta
Lentilha P. jessenii estirpe P1 O Aumento no número de Zahlr et ai. (2011)

e R. legumínosarum vagens por planta, número
estirpes 23, Z22 e e massa seca de nódulos,
Z45 produtividade de grãos e
produtividade de palhada
Fonto: elaborélçào própria.
Tópicos Ci. Solo, Hl:577-6'18, 2019

604 Marcelo Curvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galindo
Quadro 5. Cont.
Espécie Referência
Bactérias Efeito da coinoculação
vegetal
Soja B. j aponicum estirpes Aumento na nodulação e Alieno et ai. (2012)
532c e RCR 3407 biomassa das plantas
e B. subtilis estirpe
MIB600
Cevada P. nuorescens e A. Aumento na produtividade de Eftekhari et ai.
lipoferum grãos e concentrações de P (2012)
nos grãos e P total na planta
Trigo B. subtilis estirpe Aumento em 33 % na Turan et ai. (2012)
OSU-142, B. produtividade de grãos
megaterium estirpe
M3 ou A. brasílense
estirpe Sp245
Milho A. brasilense Aumento em 12 % na matéria Dartora et ai.
estirpe Ab-V5 e H. seca de parte aérea e 7 % na (2013)
seropedicae estirpe produtividade de grãos
SmR1
Feijão- R. tropici estirpe Aumento em 19,6 % na Hungria et ai.
co mum SEMIA 4080 e A. produtividade de grãos (2013)
brasilense estirpes
Ab-V5 e Ab-V6
Soja B. japonicum estirpes Aumento em 14, 1 % na Hungria et ai.
SEMIA 5079 e SEMIA produtividade de grãos (2013)
5080 e A. brasilense
estirpes Ab-V5 e
Ab-V6
Soja B. japonicum SEMIA Aumento na massa seca Chibeba et ai.
5079 SEMIA 5080 e de nódulos, precocidade da (2015)
A. brasilense estirpes nodulação e concentração de
Ab-V5 e Ab-V6 N total em parte aérea
Soja 8 . japonicum estirpes Aumento na produtividade Hungria et ai.
SEMIA 5079 SEMIA entre 7,1 e 17,1 % (2015)
5080 e A. brasilense
estirpes Ab-V5 e
Ab-V6
Soja B. japonicum Aumento no número Subramanian et ai.

estirpe MN110, B. de nódulos, no teor de (2015)
megaterium estirpe hemoglobina no nódulo e na
LNL6 e M. oryzae concentração de N na planta
estirpe CBMB20
Feijão- R. tropici estirpe Aumento na massa de 100 Schossler et ai.
comum SEMIA 4080e A. grãos e na produtividade de (2016}
/Jrasilense estirpes grãos
Ab-V5 e Ab-V6
Tó picos Ci. Solo, 10:577-648. 2019

Inoculação de bacté rias com foco na fixaç=-o
u bºiolo'g•ica d e m·trogemo
• · e promoçao
- ... 605
Quadro 5. Cont.
Espécie
Bactérias Efeito da coinoculação Referência
vegetal
Amendoim 8radyrhizobium spp. Aumento na massa seca de Vicario et ai. (2016)
estirpes 15A, PC34 e parte aérea, no número total
C145, e A. brasilense de nódulos, na massa seca
estirpe Az39 de nódulos e na massa seca
de vagens
Feijão- R. lropici estirpe CIAT Aumento na produção de Jesus et ai. (2017)
comum 899, B. diazoefficiens nódulos, na massa seca de
estirpes USDA 110 (= parte aérea e no acúmulo
TAL 102) e 8. elkanii de N
estirpe 29w
Milho A. brasilense estirpes Redução no estresse Fukami et ai.
Ab-V5 e Ab-V6 e R. oxidativo e salino (2018)
tropici estirpe CIAT
899
Soja 8 . japonicum e A. Aumento na produtividade de Marinkovié et ai.
chroococcum grãos (2018)
Soja 8. japonicum estirpes Aumento na nodulação, Silva et ai. (2019)
SEMIA 5079 e SEMIA redução do abortamento de
5080 e A. brasilense vagens e crescimento de
estirpes Ab-V5 e plantas em condições de seca
Ab-V6
Feijão- R. tropici estirpes Aumento na nodulação e na Steiner et ai. (2019)
comum SEMIA 4077, SEMIA produtividade de grãos
4080 e SEMIA
4088 eA. brasilense
estirpes Ab-VS e
Ab-V6
f Em estudos com a coinoculação com A. brasi/ense em feijão-caupi

(Bradyzrhizobium sp. + A. brasi/ense) , Galindo e Teixeira Filho (s.d.)
verificaram aumento na concentração de N, P, K e B foliares, no ICF, na
área foliar, na massa seca de parte aérea, no número de vagens por planta,
no número de grãos por planta, na quantidade de palhada produzida, na
concentração de N nos grãos e na produtividade de grãos (Quadros 6 e 7).
Pesquisas preliminares com coinoculação de diversos microrganismos
(Azospirillum brasi/ense, Bacil/us amylo/iquefaciens, Bacil/us licheniformis,
Bacil/us pumi/us, Bacil/us subtilis ou Pseudomonas fluorescens) associados
à inoculação convencional com 8. japonicum e formas de inoculação (via
semente ou em jato dirigido na base planta em estádio V3) estão sendo
realizados por Teixeira Fil110 e Galindo (s.d.), com resultados promissores
na cultura da soja (Quadro 8).
Tópicos Cl. Solo, 10:577-648 , 2019

--l
o: e-.
"O
;:;·
o
otil
('")
°'
Cfl
o Quadro 6. Concentrações de N, P, K, Ca, Mg, S, B, Cu, Fe, Mn e Zn foliares em função de inoculações no feijã o-caupi
9 3:
--9
e.,-,
Inoculação N p K Ca Mg s
a,
::i
~
-...J o
-...J ('")
' g kg· 1 M.S. C)
~
~ ~
00 Controle 43,55 b 4,70 b 30,46 ab 13,82 a 5,03 a 3,80 a e.
N
::::r
o Bradyrhizobium sp. + Azospirilum brasilense o
..... 45,13 ab 5,01 ab 27,84 b 13,62 a 4,53 a 3,64 a 3:
'° :,
;::r
o
Coinoculação 46,75 a 5,36 a 34,95 a 13,08 a 4,34 a 3,64 a ô
D.M.S. (5 %) 0,37 ~
Inoculação
2,53
B
0,50
Cu
4,51
Fe
2,00
Mn
0, 76
Zn
~:
ci
::n
mg kg· 1 M.S. ::::r
o
Controle 41,28 b 18,00 a 231,73 a 274,20 a 33,93 a
.,,
j(O
ro
Bradyrhizobium sp. + Azospirilum brasi/ense 46, 18 ab 18,80 a 231,27 a 303,80 a 34.80 a ....
:,
OI
:,
o..
o
Coinoculação 52,58 a 18,60 a 200,07 a 304,27 a 35,67 a Cfl
::::r
D.M.S. (5 %) 8,66 5,66 33,36 45,80 3,87 :i'
õí
Médias seguidas de letras iguais, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5 % de probabilidade. ro
C)
Fonte: Galindo e Teixeira Filho (s.d.). D)
5·
o.
o
o-l,
ü ::l
;:;· on
o
Ir. e
(") õT
..e-)
(f)
Quadro 7. Índice clorofila foliar (ICF), área foliar, massa seca de parte aérea, raiz e nódulos, comprimento de vagem, número Cl•
o
o de vagens por planta, grãos por vagem, grãos por planta, massa de 100 grãos, quantidade de palha da produzida, a.
(1)
-º.... concentração de N nos grãos e produtividade de grãos em função de inoculações no feijão-caupi ç;
Cl
o n
ü, ~
....i M.S. de M.S. de M.S. de Comprimento Vagens por ...
....i Inoculação ICF Área foliar ci'
IJI
parte aérea
°'
.e.
-CXI cm2 kg ha·1
raiz nódulos
g ha·1
de vagem
cm
planta n
o
3
N)
o.... on
\.:) Controle 47,99 b 89,13 b 3693 b 148,42 a 278,07 b 13, 15 a 4,34 b o
....
C,J
Bradyrhizobium sp. + A.brasifense 49,89 ab 91,93 ab 4367 ab 160,56 a 470,36 a 12,83 a 5,04 ab :,
X
C,J
Coinoculação 50,44 a 97,20 a 4896 a 157,09 a 362,47 ab 12,82 a 5,54 a ..e-)
e.,,
o
D.M.S. (5 %) 2,41 7,99 786 22,59 160,09 0,70 0,78 cr"
õ'
Grãos por Grãos por Massa de Palhada N na Produtividade Õ,
lO
N nos grãos ;:;·
vagem planta 100 grãos produzida palhada de grãos PJ
e.
g kg ha·1 g kg·, g kg-1 kg ha· 1 (1)
::l
6,85 a 29,95 b 18,66 b 3640 b 14,80 a ~

Controle 37,13 b 1537 b o
lO
(1),
Bradyrhizobium sp. + A.brasí/ense 7,03 a 35,53 ab 18,63 b 4498 a 15,68 a 38,92 a 1643 b :::J
õ'
Coinoculação 7,07 a 39,43 a 19,40 a 4300 a 16,31 a 39,21 a 2058 a
(1)
...o
"O
D.M.S. (5 %) 0,65 6,53 0,63 447 1,54 0,67 266,7 3

o
Médias seguidas de letras iguais, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5 % de probabil!dade. "°PJ•
Fonte: Galindo e Teixeira Filho (s.d.). 9
O\
o
-....J
-
Quadro 8. Nódulos por planta, acúmulo de N na parte aérea no flores cimento, massa de 100 grãos, grãos por pl anta~
produtividade de grão-s de soja em funçã o da coinoculação com BPCPs e de acordo com a forma d~ coínocul.ação e
-
J
' l.,
adubação nitrogenada
_:
N ó-cu'os por Acilmu!o de r,J IAass,a de 100 Grã--:;s por ?r~~-: I ~a,-je, ~e 7
T rata;r1-::1tos ,....,; ,_,_
planta na part.s ~ rea grãvs ç.~an:a ~ CJ~
,
. ~- --" :;-
-
....;
ttg ha- g
Coínoculação via ssmsnte
~ '='
--.
~
::..
~- n ) S ce N e sem inccu:açã::> 70.40 e 141 ,24 e 16.82 a 15ô.40 a 4221 e
íGC> ~; 1: N s ssm ino::u!ação 47.€0 e 200,43 b 16,07 a 127.83 a 5.V-2 a 7
=- 147,e6 a 5.527 a
l:ica..:aÇ2:i a~nas B. j aponic.um 78.40 e 152,11c í6.00 a -'
Ps~!J:J:Jmonas fluorescens 7 1,80 e 123,13 e 15.99 a 123.33 a 5 .1 25 a --

~
éz:i:us sub~ s 129,20 b 169,95 e 16,55 a 156.40 a l..6~2 O
:;.
~ ~ .':Js p um .7us 127,00 b 162,08 e 16,76 a 13'J.1 õ a ~.2':3 b
B:::::.:·!1s fi=neniformís 224.80 a 262,88 a 16.51 a 159.é5 2 L.71 2 b -~

Ekc'us amyi'cfiqusfaciens 98,00 e 141 .36 e 17.04 a 184 .46 a 5.e54 a -...,-·
t-.zcsp?n1lum brasilense 139.00 b 140,11 e 15,75 a 115,00 a 4 .709 b
~
109.57 165,92 16,39 146,26 4 .976

l f.é:::a g~raJ ~
29.52 17,95 8 ,58 24,86 11 , 17

C.V. (:,~)
14.46 17,19 0 ,62 1ô.26 248 ,54 .....
~ 'T0 Pa-:rão
t:e_~ :..e;·~ ca €-"'2'.:. ~ - ~ ra a:!!,;~ rá:> éJ~ err, E;!'W"-:: s; ;r---:~ ~~ é~ Scc::•Y:~:i ~ 5 ~~ d~ ~ =G~ ~~
~ -
,...
Fc:.--2: T~:s'='"' r"i:o t: ~~...~ 1 s d ) 3"
_,
e-:
.:, ~
;:;· o
o ~
V,
e;
(") .n
-· c:.:,
o
(.f)
o Quadro 8. Cont. e..
~
p
-
o
o,
Tratamentos
Nódulos por
planta
Acúmulo de N
na parte aérea
Massa de 100
grãos
Grãos por
planta
Produtividade de
grãos
e-
e;
n
~
::!.
-..J C)
-..J
Coinoculação via jato dirigido no estádio V3 "'
n
°'
~
CXl
O % de N e sem inoculação 70.40 b 141 ,24a 16,82 b 156,40 a 4.221 b
o
3
N:) ......
o
-
e
\!)
100 % de N e sem inoculação 47,60 b 200,43 a 16,07 b 127,88 a 5.342 a n
o
:,
CI
Inoculação apenas B. japonicum 78,40 b 152,11 a 16,00 b 147,86 a 5.527 a ......
X
e.,
Pseudomonas fluorescens 120,60 a 148,43 a 14,56 b 157,16 a 5.175 a .n
C:.:•
o
Bacillus subtilis 151,00 a 160,50 a 15,40 b 152,37 a 4.673 b ü"
õ
Bacillus pumilus 148,40 a 160,41 a 15,31 b 182,96 a 5.700 a e,
l9..
n
Bacillus licheniformis 169,60 a 170,59 a 16,14 b 154,67 a 5.609 a CJ
Q..
ro
Bacillus amyloliquefaciens 157,00 a 183,58 a 18,81 a 173,26 a 5.603 a :::,
Azospirillum brasilense 126,60 a 169,45 a 16,00 b 139,45 a 5.365 a

...o
lO
Ri>
:::,
Média geral 24,32 165,19 16,09 154,67 5.246 õ'
~
c.v. (%) 118,84 20,85 8,73 25,83 10,14 ...
-o
o
Erro Padrão 12,92 19,88 0,62 17,86 237,82 3
o
.n
OJ•
9
O\
o
\O
61O Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galindo
A coinoculação de leguminosas com bactérias simbióticas e associativas

produz efeitos sinérgicos que superam os resultados observados com
inoculação única (Bárbaro et ai., 2009). Logo, diante do exposto, novas
pesquisas visando entender a interação e a compatibilidade entre diversos
microrganismos aplicados na forma de coquetéis e os microrganismos nativos
dos solos devem crescer nos próximos anos, assim como a busca pela
melhor forma de aplicação e momento para se realizar a coinoculação de
leguminosas de interesse agrícola.
Inoculação com bactérias em gramíneas: nutrição

de plantas, eficiência da adubação associada e
produtividade agrícola
Embora as estimativas da contribuição da FBN entre bactérias diazotróficas

e culturas não leguminosas sejam bem modestas comparativamente à
contribuição com leguminosas, variando entre O e 75 kg N ha-1 ano-1 , sua
importância no balanço energético transcende esse valor (Boddey et ai.,
2008). No entanto, cálculos da contribuição de N fixado para gramíneas estão
em torno de 25 a 50 kg N ha-1 ano·1 , o que equivale ao suprimento médio
de cerca de 17 % das demandas dessas culturas (Moreira et ai., 201 O).
Contudo, estudos relacionados com a FBN em culturas não leguminosas
têm demonstrado que esta associação também pode alcançar níveis de
importância econômica (Urquiaga et ai., 2012).
O principal viés da inoculação em gramíneas não visa especificamente
à substituição total do N aplicado via fertilizante pela FBN, mas ao aumento
da eficiência de uso dos fertilizantes, o que poderia reduzir principalmente a
quantidade de fertilizantes nitrogenados aplicados nesses cultivas, inclusive
com aumento na produtividade agrícola (Galindo et ai., 2016, 2017a, 2018b).
Com base nos múltiplos mecanismos benéficos das BPCPs (Bashan et ai.,
2014), se destaca a promoção de crescimento de plantas, em que o maior
desenvolvimento de raízes proporciona maior absorção de água e nutrientes,
reduzindo o estresse ocasionado por condições bióticas e abióticas, refletindo
em melhor desenvolvimento e produtividade.
Existem vários relatos na literatura científica sobre os efeitos benéficos
da inoculação com BPCPs em gramíneas, os quais geralmente culminam em
aumento de produtividade (Quadros 1 e 2). A análise de resultados conduzidos
por mais de 20 anos, em diferentes condições de solo e clima, em diversos
ensaios a campo com variadas culturas não leguminosas, demonstrou a
capacidade de algumas BPCPs em aumentar a produtividade das culturas
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 20 19

Inoculação de bactérias com foco na fixação biológica de nitrogênio e promoção... 6l l
em até 30 % (Fukami et ai. , 2016, 2017). Entre as bactérias consideradas

promotoras de crescimento, não nodulíferas e com potencial de fixação de
N2 , as mais estudadas são as do gênero Azospiril/um, principalmente A.
brasilense e A. lipoferum (Kaneko et ai., 2010; Wisniewski-Dyé et ai. , 2011).
O milho é um dos principais cereais produzidos no Brasil, sendo o segundo
maior cultivo anual em área agrícola, atrás apenas da soja. Em âmbito
mundial, o Brasil é o terceiro maior produtor e segundo maior exportador
da cultura. Atualmente, são cultivados no Brasil em torno de 16 milhões de
hectares de milho, com produtividade média de 5,4 t ha- 1 (Conab, 2018a).
Em função da demanda alta em N aplicado via fertilizante para a obtenção
de altas produtividades, característica essa não exclusiva do milho, mas
de gramíneas de interesse agrícola, faz com que a adubação nitrogenada
represente um dos maiores custos no sistema produtivo para gramíneas
(Nunes et ai., 2015). Estima-se que em torno de 50 % de todo fertilizante
nitrogenado produzido no mundo seja utilizado com as culturas de milho,
trigo e arroz (Ladha et ai., 2016).
Desta forma, várias pesquisas têm buscado reduzir a quantidade de
N via fertilizantes aplicados, com resultados positivos. Em trabalhos com
inoculação com A. brasilense associado à aplicação de doses de N no
milho, Longhini et ai. (2016) obtiveram incrementas na altura de plantas
e na produtividade de grãos de milho, independentemente da dose de N
(O, 30, 60, 90 e 120 kg ha-1) . Kappes et ai. (2013) relataram aumentos na
produtividade de grãos de milho em 9,4 % com aplicação de 90 kg ha-1
de N. Aumento na produtividade de grãos em 15,7 % foi observado com
aplicação de até 200 kg ha- 1 de N, ou seja, respostas positivas para a
inoculação com A. brasilense sendo obtidas até com aplicação de doses
elevadas de N (Galindo et ai. 201 Ba). Semelhantemente, Galindo et ai.
(2018b) contataram aumento em até 6 % na produtividade de grãos de
milho com aplicação de até 200 kg ha-1 de N em cobertura. Hungria et ai.
(201 O) relataram incremento médio na produtividade de grãos em 27 % com
a utilização de A. brasi/ense e Fukami et ai. (2017) verificaram possibilidade
de aumento em produtividade de grãos de milho em até 30 % . Em função
do baixo custo de aquisição e aplicação, em torno de R$10 ,00 ha-', e do
aumento na produtividade de grãos, a inoculação com A brasilense tem
proporcionado maior lucratividade com a produção de milho, com aumento
em até 15 % na receita obtida (Gallndo et ai. 2017c, 2018b). Na cultura
do sorgo granífero, também houve incremento na produção de massa
seca e na produtividade de grãos com a inoculação com A. brasilense
(Soares, 2017).
Tópícos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

Estudos realizados com Psouclomonas f/uorescons demonstram potencial
de resposta positivn da cultura do milho. Oliveira et ai. (2012a) verificaram
aumento em 22,4 % na produtividade de grõos de milho com aplícaçao
de 250 l<g ha I do formulado 08-28-16 e aumento nos teores de P e K nos
grãos em 24 ,8 e 10,7 % (Oliveira et ai., 2012b), respectivamente. Contudo,
Bernd el ai. (2014) observaram que o incremento na adubação NPK resultou,
aliado ao uso ele P. f/uorescens, em aumento no teor de cinzas e redução
na contaminação dos grãos de milho por leveduras, o que favoreceu o
crescimento de Fusarium spp. As pesquisas com o gênero Pseudomonas
têm focado na possibilidade de esta bactéria solubilizar fosfato no solo,
com resultados promissores (Trivedi e Sá, 2008; Oliveira et ai. , 2015;
Oteino et ai., 2015; Zeng et ai., 2016). Ausência de resposta à inoculação
tem sido observada em condições de média fertilidade do solo e com teor
médio de P, em que o desempenho produtivo do milho não foi alterado por
fontes de P [Superfosfato Triplo (SFT), Gafsa, ltafós, SFT+Gafsa e SFT+ltafós,
além do controle (sem P)] e concentrações de inoculação via semente com
P f/uorescens (Chaves et ai., 2013).
A utilização da bactéria Bacil/us subtilis na cultura do milho também tem
sido objeto de estudo. Lima et ai. (2011) concluíram que a inoculação com
8. su/Jtilis associado à dose de 120 kg ha-1 de N aumentou o acúmulo de N
em parte aérea, índice de clorofila foliar e produtividade de grãos de milho.
No mesmo sentido, Araújo (2008) verificou aumento nas concentrações de
N e P no tecido foliar de milho com a utilização de B. subtilis. A inoculação
com B. subti/is tem sido relacionada principalmente no controle biológico
de plantas, na produção de antibióticos naturais e no efeito protetor contra
fitopatógenos secundários do solo (Araújo e Marchesi, 2009; Kuhn e
Pascholati, 201 O; Pavan et ai., 2011; Jardin, 2015), além de crescimento e
desenvolvimento do sistema radicular, e, consequentemente, maior absorção
de água e nutrientes, principalmente pelo potencial de solubilização do
fosfato. Pereira et ai. (2018a), estudando adubação fosfatada associada à
inoculação isolada de B. subtilis, A. brasi/ense e P f/uorescens, verificaram
aumento em 21,2; 12,8 e 7,8 %, respectivamente, em relação ao tratamento
controle (sem inoculação), na cultura do milho. Nessa pesquisa, a maior
produtividade média de grãos de milho e a eficiência agronômica de doses
de fósforo foram obtidas com a inoculação com Bacil/us subtilis.
Foram identificados que a inoculação com Bacil/us sp. (ZM20), Baci//us
aryabhattai (ZM31 e S10) e Bacil/us subtílis (ZM63), além de potencial para
promover o crescimento, podem promover a solubilização de Zn. Assim,
esta inoculação pode aumentar a biofortificação com Zn em milho e ajudar
a superar os problemas de desnutrição (Mumtaz et ai. , 2017).
Tópico!> Ci. Solo, 10:577-6'18, 2019

Inoculação de bactérias com foco na íixação biológica de nitrogênio e promoção... 613
Kuan et ai. (2016) constataram que B. pumilus (estirpe S1 r1) pode fixar
biologicamente o N2 atmosférico e retardar a remobilização de N na planta de
milho. Esses pesquisadores obtiveram com esta BPCP maior produtividade de
espiga (30,9 % em relação ao controle), mesmo com redução da adubação
nitrogenada. Muitos resultados de inoculação de BPCPs com fixação de N2
semelhantes foram relatados em plantas de milho sob baixo fornecimento
de N-fertilizante (cerca 48 kg ha-1 de N), com cepas, como Bacillus spp.,
Klebsiella spp., Azospirillum spp., Azotobacter spp. e Pantoea spp. (Wu et ai.,
2005; Montaiíez et ai., 2009).
Em plantas de milho cultivadas sob estresse salino, a coinoculação com
Azospirillum brasilense (Ab-VS e Ab-V6) e Rhizobium tropicí (CIAT 899) reduziu
os teores de prolina nas folhas e raízes, e de malondialdeído (MOA) nas
folhas, indicando menor necessidade de síntese dessas moléculas marcadoras
de estresse (Fukami et ai. , 2018). Logo, esta coinoculação pode fornecer
proteção contra os efeitos negativos do estresse salino. Entretanto, foram
observadas diferenças entre as linhagens, uma vez que A brasílense Ab-VS
não apresentou tolerância ao sal, enquanto os melhores tratamentos de
inoculação para mitigar estresse salino foram com Ab-V6 e coinoculação
com Ab-V6 e CIAT 899. Portanto, a coinoculação com estas cepas pode
representar uma estratégia eficaz para mitigar o estresse salino (Fukami et ai.,
2018). Por sua vez, Ferreira et ai. (2018) relataram que a inoculação com
B. subtilis promove melhor crescimento das plantas sob salinidade e atenua
os danos bioquímicos no milho. Estes autores observaram que o teor de
clorofila decresceu e aumentaram-se o teor de prolina e o conteúdo de água
foliar em plantas submetidas aos níveis salinos e inoculadas com 8. subtílis.
Um estudo foi realizado para avaliar os efeitos de 16 BPCPs no
estabelecimento de raízes e na produção de biomassa de milho, usando três
fontes de N (cama de frango, biossólido e ureia, na dose de 135 kg ha-1 de
N) (Lin et ai., 2018). E como tem sido observado em diversas pesquisas de
campo, estes pesquisadores notaram maior efeito de BPCPs no crescimento
inicial do milho. No estágio V4, BPCP, estimularam o crescimento das raízes
e aumentou-se a biomassa da parte aérea com ureia e cama de frango. No
estádio V6, a inoculação com BPCPs aumentou a altura da planta, a área
foliar e a morfologia da raiz, independentemente da fonte de N. No entanto,
no estágio VT, a influência do PGPR no crescimento das plantas foi mínima,
também independentemente da fonte de N.
Calvo et ai. (2016) demonstraram que um inoculante contendo
quatro estirpes de Bacil/us spp. incrementou o crescimento do milho e as
concentrações de nutrientes (N , P e K). Neste caso, isto foi relacionado à
Tópicos Ci. Solo, J0:5 77-648, 2019

6 14 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galinclo
capacidade do tratamento microbiano de impactar a morfologia radicular nos

estágios iniciais do crescimento do milho. Isto evidencia novamente que,
para se obterem os melhores resultados com BPCPs, a inoculação deve ser
realizada via semente ou nos estádios iniciais de desenvolvimento de plantas.
Diversos outros microrganismos apresentam resultados positivos na cultura
do milho, promovendo crescimento e beneficiando seu desenvolvimento,
como, por exemplo, Rhizobium tropici (Picazevicz et ai. , 2017), Rhizobium
phaseoli (Hussain et ai., 2016), l-1erbaspiril/um soropedicae (Alves et ai., 2015;
Breda et ai. , 2016) e Burkholderia sp. (Pedrinho et ai., 2010; Esmaeel et ai.,
201 8).
Outra cultura cerealista de interesse econômico no Brasil é o trigo.
Considerado como cultivo de inverno (Fang et ai., 2017), é o terceiro cereal
mais cultivado no mundo, com mais de 600 milhões de toneladas produzidas
por ano (Barlow et ai. 2015). No Brasil, é cultivado anualmente em dois
milhões de hectares, com produtividade média de 2,5 t ha-1 de grãos (Conab,
2018a). Embora avanços tecnológicos tenham favorecido a produção da
cultura, o País precisa importar cerca de 50 % de todo trigo consumido
(Conab, 2018a). A região Sul do Brasil é responsável por cerca de 90 % da
produção nacional, entretanto é crescente o cultivo deste cereal em regiões
de Cerrado (Galindo et ai., 2017a; Conab, 2018a). Um dos fatores chave
para expansão da cultura, que poderia viabilizar economicamente o cultivo
de trigo nessas regiões é a utilização de BPCPs com o intuito de reduzir a
quantidade de fertilizantes utilizados e propiciar melhor desenvolvimento e
maior produtividade de grãos.
Plantas de trigo inoculadas via sementes com A. brasilense e adubadas
com doses de N, na forma de nitrato de potássio, cresceram mais, estimulando
a absorção de N pelas raízes e resultando na maturação das plantas, em
maior biomassa, teor de N, produtividade de grãos e concentração de
proteínas nos grãos do que nas plantas não inoculadas (Saubidet et ai., 2002).
A inoculação de sementes com Azotobacter chroococum e Azospiril/um
/ipoferum maximizou o crescimento, os componentes produtivos e a
produtividade de trigo em solo de textura arenosa na lndia, além de propiciar
o maior retorno líquido ao agricultor (Suryawanshi et ai., 2018).
Resultados positivos com a utilização de A. brasilense foram relatados
por Nunes et ai. (2015), com aumento em 7,6 % na produtividade de grãos
de trigo; Pereira et ai. (2017), com incremento em 11, 1 % na produtividade,
quando associado à dose de 60 kg ha·1 de N; Alves et ai. (2017), com
aumento em 4, 1 %, e Galindo et ai. (201 ?a), que verificaram aumento
de 3,2 % na produtividade de grãos de trigo no Cerrado, mesmo quando
Tópico!> Ci. Solo, 10:577-648, 20 19

associado às doses elevadas de N em cobertura (até 200 kg ha-1 de N).

Mumbach et ai. (2017) também constataram aumento na produtividade de
grãos de trigo no sul do Brasil, porém associado à dose de 70 kg ha- 1 de N
em cobertura (maior testada). Em estudos em 2016 e 2017, com inoculação
de A brasilense na cultura do trigo, foram verificados aumentos nos acúmulos
de N, Mg, Cu , Fe, Mn e Zn na palhada, e P, Ca, Mg, Mn e Zn nos grãos
(Galindo e Teixeira Filho, s.d.), demonstrando o benefício da inoculação na
nutrição do trigo (Quadro 9), com possibilidade de ser uma maneira mais
barata para a biofortificar agronomicamente os grãos deste cereal.
Assim como na cultura do milho, diversos outros microrganismos
estão sendo estudados, com resultados promissores no que se refere à
promoção de crescimento de plantas de trigo, como, por exemplo, 8acillus
cereus, 8. megaterium e 8 . pumillus (Carvalho et ai., 2009), 8 . subtilis
(Reiss e Jorgensen , 2017), 8 . amyloliquefaciens (Gong et ai. , 2015),
B. methylotrophicus (Sun et ai., 2016), Pseudomonas fluorescens e P. syringae
(Ramachandran et ai., 2017), em especial no controle de patógenos e doenças
do trigo, promovendo indiretamente o crescimento de plantas, Achromobacter
insolitus em associação às doses de N em cobertura (Sala et ai. , 2008),
Herbaspirillum sp. (Sala et ai., 2005) e Rhizobium sp. (Yanni et ai. , 2016).
Na cultura do triticale, Sipione et ai. (2017) avaliaram quatro formas de
inoculação com A.brasilense (sem inoculação, via semente, no sulco de
semeadura e via foliar, sendo esta realizada aos 10 dias após a emergência)
em duas cultivares de triticale (IPR Aimoré e BRS Harmonia) e verificaram
que a inoculação via semente pode reduzir a porcentagem de emergência e
o índice de velocidade de emergência do triticale. Por outro lado, as formas
de inoculação de forma geral não influenciaram o crescimento inicial deste
cereal e a reposta à inoculação varia conforme o cultivar de triticale.
A cultura da cana-de-açúcar representa um dos maiores cultivas
em área no Brasil, com aproximadamente nove milhões de hectares e
produtividade média de 72 t ha-1 de colmos (Conab, 2018b ); entretanto
apresenta baixa resposta à fertilização nitrogenada entre a maioria das
variedades (Urquiaga et ai., 2005), especialmente no cultivo da cana-planta
e baixo aproveitamento do N fertilizante aplicado (Franco et ai., 2008). Por
isso, a adubação nitrogenada é usada em grandes quantidades para a
produção de etanol da cana. Estima-se que 23 % do uso de nitrogênio como
fertilizante no Brasil esteja em lavouras de cana-de-açúcar. Além de ser o
nutriente vegetal mais caro no mercado, os fertilizantes nitrogenados têm
peso importante no orçamento ambiental da produção de biocombustíveis
(Ziegler, 2017).
Tópicos CI. Solo, 10:5 77-648. 2019

-i v
Q- Quadro 9. Acúmulos de N, P, K, Ca, Mg, S, Cu, Fe, Mn e Zn na palhada e nos grãos de trigo em função da inoculação com
-·o
n Azospirillum brasilense, cultivado em 2014 e 2015 '_;'
"'
n Inoculação N p K Ca Mg
cr.
e
p kg ha·1 3:
-,
o__ Palhada
:,
ri
(?
õ
2014
.
.....,
--.J 2015 2014 2015 2014 2015 2014 201 5 2014 20 15 n
:J
.::. Com 48,5 a 39,8 a 5,6 b 5,8 a 206,7 a 72,8 a 12,1 a 9,0 a 6,5 a 4,1 a <
00 ::;,
1-.:
A. brasi/ense
ê
-
o
Sem 38.2 b 34,8 a 7,0 a 6,4 a 186,9 a 71 ,2 a 11 ,6 a 11 ,6 a 5,5 b 4 ,6 a
?'
-..:;
A. brasilense --
e
D.M.S. (5 % ) 6,9 õ
4,9 1,0 1,2 29,5 9,9 1,8 1,3 0,9 0,6
~
s Cu Fe Mn Zn :,:
r:.
=.-
:.,
- - kgha· · - - g ha·· ..
2014 2015 2014 2015 2014 201 5 2014 2015 2014 2015 e
~
Com 17,3 a 5,2 a 79, 11 a 23,62 a 2473,28 1837,48 785,31 a 548,43 b 85.89 a 137,61 a
A. brasilense a a
~-
=
Sem 12,1 a 5,7 a 59,92 b 25,38 a 2021,75 1730,24 636,51 b 724,82 a 69,04 b 128,7 1 a -
: :i.
·O
A. brasilense b a ~
o.r11.s. cs %) 2,0 0 ,6 13,14 4,69 380,53 372,15 122,37 115,22 12,28 19,01 :;;;
fl .~ -2:$ ~ J ,jas &.: {€4.ras [gua;s. na coluna. nã=, diforE:m entre s1 p,::'.o teste de Tuk.ey a 5 % d'E: proba!J:':dade
?:
Fonte: Teà.=:2 Fu\0 e Ga!:r~ (s.d.).
o
e
__,
o: Quadro 9. Cont. ::,
";::J
;:;· on
o Inoculação N p K Ca Mg e
cr.
õT
n Grãos
~
Qjl
(J)
o
Q.. a.
kg ha- 1 ro
-
·º
o
L,
2014 2015 2014 2015 2014 2015 2014 2015 2014 2015
o-
a,
!l
ro,
:::!.
--..J
--..J
Com 79,4 a 79,2 a 15,6 a 15,1 a 21 ,2 a 10,0 a 1,69 a 1,23 a 4,7 a 3,9 OI
V,
A. brasilense n
°'
.;:.
.o:
N Sem 75,3 a 76,5 a 13,4 b 15, 1 a 19,2 a 8,2 a 1,20 b 1,08 a 3,6 b 3 ,7
o
3
o
o A. brasilense n
o
"° ::,
D.M.S. (5 %) 11 ,0
s
9 ,8 2 ,2
Cu
2,5 3,0
Fe
2,6 0,3
Mn
0,3 0,7
Zn
0,6
~
X--
OI
OI
e,,
o
- - kg ha·1 -- g ha·1 o-
o
2014 2015 2014 2015 2014 2015 2014 2015 2014 2015 o,
(O
;,;·
Com 7 ,6 a 5,4 a 20.48 a 96,82 a 140,04 a 107,66 a 227,02 a 21 0,19 b 130,57 a 178,79 a CI
a.
A. brasílense (i)
::,
Sem 7,5 a 5,7 a 22, 16 a 84,66 a 120,64 a 118,82a 174,05 b 257,46 a 103,75 b 178,62 a ....
o
(Q
A. brasi/ense ro,
::J
25,30 26,87 33,13 45,19 19,16 õ'

D.M.S. (5 %) 1, 1 1,0 4,16 18,65 23,31 ro
'U
....
o
3
o
l('l
QJ,
9
i
-
o,
- ..J
6 18 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shinlale Galindo
Alguns estudos preconizam que o potencial da FBN é muito variável

e , em algumas variedades de cana mais eficientes, pode alcançar 71 %
das necessidades da cultura em N (Boddey et ai. , 2001; Urquiaga et ai.,
2005 ). Urquiaga et ai. (2012) avaliaram variedades de cana-de-açúcar no
ciclo de 2000-2004 por dois métodos da técnica de abundância natural de
15N. No método que utiliza plantas invasoras, as estimativas da FBN nas
variedades comerciais variaram de 23 a 44 %, enquanto que pelo método
que considera a distribuição da abundância natural de 15N disponível às
plantas no perfil do solo, as estimativas da FBN variaram de 29 a 68 %. Este
autores estimaram que a cana-de-açúcar pode obter pelo menos 40 kg ha·1
de N através da FBN.
Schultz et ai. (2012, 2014) obtiveram produtividades de cana-de-açúcar
similares entre tratamentos inoculados com BPCPs e fertilizados em um
local , mas não em outro. Segundo esses autores, o efeito benéfico foi
principalmente da produção de fitormônios. No entanto, Cantarella et ai.
(2014) não encontraram resultados positivos de inoculação com bactérias
diazotróficas em um estudo abrangente de 13 anos no estado de São Paulo.
Entretanto, a interação entre o microbioma da raiz da cana-de-açúcar e BPCP
pode garantir maior eficiência ao canavial. Em solos férteis, tal interação
entre microrganismos da planta e bactérias teve resultado ainda melhor do
que a adubação nitrogenada, comumente usada em lavouras de cana e
que tem alto poder de contaminação do solo, de rios e até do lençol freático
(Ziegler, 2017).
De acordo com Ziegler (2017), em solo fértil, a inoculação de bactérias
tem maior efeito que a adubação nitrogenada na cana-de-açúcar. Ou
seja, a planta respondeu muito mais à inoculação com BPCPs. Em solo
menos fértil , com alumínio e pH baixo, a inoculação com BPCPs protegeu
a planta, indicando que mesmo em condições adversas estes microrganismos
promovem crescimento da cana-de-açúcar (Ziegler, 2017).
Resultados de pesquisa indicam que a contribuição da FBN nesse cultivo
não está associada somente à variedade, mas também ao tipo de manejo
empregado, ao tipo de solo e às condições climáticas (Urquiaga et ai.,
2005), com melhores respostas em condições de solos de menor fertilidade
(Oliveira et ai., 2003). Associado a isso, a presença de alto número de bactérias
diazotróficas endofíticas (Gluconacetobacter diazotrophicus, Herbaspiri/lum
sp., Azospirillum brasilense, A. amazonense, A. /ipoferum, Acetobacter
diazotrophicus e Burkho/deria tropica) no interior de diferentes partes das
plantas de cana-de- açúcar (Reis Junior et ai., 2000; Schultz et ai., 2012) eª
presença da enzima nitrogenase no interior das folhas de cana (Olivares et ai..
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6118, 2019

l11oc11lnçflo de bnctérlus com foco nn flxnç[io bioló!]ica de nilro!JOnio e prr,moç:1,,... 61 9
1997; Urquiaga et ai. , 2005) ajudam a confirmar ainda mais a hipótese de

que ocorra grande contribuição da FBN nessa cultura. Recentemente, foi
isolada uma cepa do gênero Bradyrhizo/Jium em raízes de cana-de-açúcar
no Brasil, a qual foi classificada como uma nova espécie e foi proposto o
nome Bradyrhizobium sacchari sp. nov. (Matos et ai., 2017).
Rodrigues et ai. (2016) isolaram 136 bactérias, 83 delas produzindo
algum fator de crescimento vegetal, sendo 47 % solubilizadoras de rosfato,
26 % fixadoras de nitrogênio, 57 % produtoras de AIA, 0,7 % de ácido
cianídrico (HCN) e quitinase, 45 % de amônia, 30 % de celulose e 8 % de
pectinase de folha, colmo, raiz e rizosfera da variedade comercial de cana-
de-açúcar RB 867515. Os sete melhores isolados foram testados quanto
à capacidade de promover o crescimento vegetal em milho e pertencem à
família Enterobacteriaceae e aos gêneros K/ebsiella, Enterobacter e Pantoea.
De acordo os autores, cinco isolados promoveram o crescimento vegetal
em experimentos em casa-de-vegetação, sendo potenciais candidatos a
bioinoculantes.
Um dos grandes desafios da FBN e da promoção de crescimento em
cana-de-açúcar é esclarecer qual a interação planta/bactéria que determina a
eficiência da FBN, visto que a maioria das bactérias diazotróficas conhecidas,
associadas a essa cultura , são encontradas em diferentes variedades,
independentemente de seu potencial para FBN (Urquiaga et ai., 2005). Além
disso, é preciso considerar a contribuição efetiva de BPCPs de vida livre
na cultura, assim como ocorrem em diversas outras culturas de interesse
agrícola, como o milho e o trigo.
O arroz é um dos cereais mais produzidos no mundo, atrás apenas do
milho. No Brasil, a área cultivada com arroz é de cerca de 1,9 milhão de
hectares, com produtividade média de 6 t ha- 1 de grãos, com destaque para a
região Sul que cultiva em área, cerca de 63 % da produção nacional (Conab,
2018a). Existem duas modalidades de cultivo de arroz predominantes no
Brasil: o cultivo irrigado, geralmente inundado, e o cultivo de terras altas,
predominantemente em condições de sequeiro. De acordo com Urquiaga et ai.
(2005), estudos com BPCPs em arroz inundado são promissores no Pais e
indicam potencial de FBN na faixa entre 33 e 60 kg ha- 1 de N, faixa equivalente
a 21 até 30 % de N acumulado oriundo da FBN, com destaque à utilização
dos gêneros Herbaspiril/um sp. e Burkholderia sp. (Campos et ai., 2003;
Rodrigues et ai., 2006; Guimarães et ai., 2007, 2010). Resultados positivos
com a utilização de BPCPs em arroz de terras altas também foram obtidos,
como, por exemplo, 0 aumento na produtividade de grãos de arroz em
50 e 38 % com inoculação com Herbaspirillum seropedicae e Burkholderia
Tópicos Ci. Solo, 10:5 77-6t)8, 2019

62() Mnn:,•lo C,11 valhu Minhoto 'lelx•~irn 1·1111" & forr u.mdr>Sl 1i11liJl1~ (j;lllndr,
/Jrasilonsis, respectivamente (Guimarães et ai., 2003), o aumento na absorção

de nutrientes, o crescimento e a produtividade de grãos com Azospiríllum
lipofemm (Salloo et ai., 2014) e com a Inoculação com Azospíríllum brasílense,
com aumento na produtividade de graos em 19 % (Garcia et ai., 2016),
indicando a possibilidade de melhoramento genético da cultura visando à
alta eficiência da FBN e à afinidade com as BPCPs, contribuindo para a
prod ução sustentável deste importante alimento (Urquiaga et ai. , 2005).
No caso de pastage ns com gramíneas forrageiras cujas espécies
predominantes no Brasil pertencem ao gênero Uroch/oa (syn. Brachíaría),
a contribuição da FBN associativa, conforme relatado na literatura, é
relativamente pequena (1 5 a 25 kg ha·1 ano·1 ) (Urquiaga et ai. , 2005).
No entanto, por ocupar grandes extensões territoriais, aproximadamente
180 milhões de hectares (Dias-Filho, 2014), seu valor alcança níveis muito
significativos. Além disso, de acordo com Marques et ai. (2017), as pastagens
tropicais naturais que coexistem com demais gramíneas C4, como, por
exemplo, Axonopus affinís, Paspalum no/atum, Andropogon /ateralis e Aristída
laevis, podem ter uma contribuição oriunda da FBN variando entre 22 e
36 %. E ainda, a inoculação com BPCPs em complemento à adubação
nitrogenada pode ser uma ferramenta muito útil na recuperação de pastagens
degradadas no Brasil, uma vez que se estima que em torno de 70 % das
pastagens apresentam algum estágio de degradação (Dias-Filho, 2014).
Hungria et ai. (2016), trabalhando com inoculação de A. brasilense em
Urochloa sp., verificaram aumento na produção de massa seca em 22, 1 %
quando associada à adubação nitrogenada. Ainda de acordo com os autores,
o acúmulo de N em parte aérea propiciado com a inoculação foi equivalente à
aplicação de 40 kg ha·1 de N, além de contribuir com o sequestro de carbono
em 0,309 t CO2-eq ha·1.
A inoculação de capim Marandu (Uroch/oa brizantha) com A. brasílense
contribuiu para maior altura de planta, número de perfilhes e produção
de massa seca, em relação a plantas não inoculadas (Leite et ai., 2018),
independentemente da dose de N (O, 12,5, 25 e 50 kg ha·1 de N por ciclo de
corte). Ainda segundo esses autores, a inoculação com esta BPCP permitiu
uma redução de 20 % na adubação nitrogenada, com possibilidade de ajudar
a atenuar os estresses causados pela estação seca. Em concordância com
os resultados anteriores, Guimarães et ai. (2016) relataram que a inoculação
via semente com A brasilense contribui positivamente para a nutrição com N
da U. /Jrizantha cv. marandu. Entretanto, ausência de efeito na disponibilidade
e a composição química da forragem foram observadas por Hanisch et ai.
(2017 ), com a inoculação de sementes de U. brizantha cv. Marandu com
A. brasilense. Por sua vez, Aguirre et ai. (2018) relataram aumento na
Tópicos Ci. Solo, JO:G77-6'18, 20 19

lnoculaç5o d e buclérlus com foco na ííxuç5o biológica de nitrogénio e promoçilo... 621
produção de forragem Coastcross-1 (Cynodon dactylon) com a inoculação

com A. brasilense na implantação dos pastos , quando não há aplicação
de nitrogênio, e verificaram ainda que a reinoculação com esta BPCP não
promoveu efeito em relação à inoculação na semeadura.
As características morfogênicas do capim Tamani (Panicum maximum
cv. BRS Tamani), estabelecido com sementes inoculadas com Azospirillum
brasilense, em função de fontes de fosfato (superfosfato triplo e fosfato natural
reativo de bayovar), promoveu uma melhoria no aproveitamento dos adubos
fosfatados (Andrade et ai., 2019). Adicionalmente, incrementas no crescimento
de capim Quicuio (Pennisetum clandestinum) com a inoculação via semente
com Stenotrophomonas spp. e Pseudomonas spp. agregam a relação de
resultados positivos da tecnologia de inoculação com BPCPs em pastagens
(Crioilo et ai., 2012).
Com relação às avaliações do efeito de formas de aplicação do inoculante
em gramíneas, buscando os melhores efeitos no crescimento das plantas,
foram realizados alguns estudos. Assim , avaliando a inoculação com
A. brasilense nas sementes, pulverizado no sulco de semeadura e aplicado
via foliar com 1Odias após emergência nas culturas do milho e trigo, Galindo e
Teixeira (s.d.) verificaram que esta bactéria diazotrófica inoculada via semente
apresentou melhores resultados, com maiores produtividades de grãos, em
ambos os cereais, em cultivo irrigado (Quadro 1O). Costa et ai. (2015) também
constataram que a inoculação via semente com A. brasilense em relação a
via foliar (estágio V4), proporcionou maior produtividade de grãos de milho
em segunda safra no Cerrado.
Andrade et ai. (2016), avaliando a eficiência do A. brasilense (estirpe
Ab-V5) pulverizado via foliar nos estádios V3N4 do milho em função de
Quadro 1o. Produtividade de grãos de milho e de trigo de acordo com as fonnas

de inoculação com Azospiril/um brasilense
Milho Trigo
Formas de Inoculação 2015/16 2016
- - - - - - kg ha·'
Testemunha 9694 b 3371 b
Semente 11084 a 4187 a
Sulco 10485 ab 3531 ab
Foliar 10842 a 3932 ab
_D.M.S. (5 %) 918 809

Médl ., diferem entro si polo teste do Tukey a 5 % de probabilidade
as seguidas tle letras Iguais, naco1una, nrio
Fonie: Gallndo e Teixeira Filho (s.d.).
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, lO l 9

doses de N, constataram maiores produtividade de grãos com a inoculação

associada a aplicação da dose de N recomendada para cultura, nas quatro
localidades pesquisadas.
Pereira et ai. (2017) evidenciaram que a associação de metade da dose
de N com diferentes formas de inoculação (pulverização foliar, sulco de
sementeira e a utilização usual via tratamento de sementes com A. brasilense)
constituem uma alternativa viável para aumentar o desempenho agronômico
e a produtividade do trigo, sobretudo, no que concerne à obtenção de grãos
de elevada massa hectolítrica e, portanto, de alta qualidade industrial.
Adicionalmente, altas produtividades deste cereal podem ser obtidas com a
dose de N recomendada e a aplicação do inoculante via sementes.
Em pesquisa com inoculações complementares com Azospirillum
brasiliense via foliar, Pereira et ai. (2018b) relataram maiores incrementas
na concentração de N foliar, porém isto não se refletiu em incremento na
produtividade de grãos de milho. Estes autores verificaram ainda que as
maiores produtividades de grãos foram obtidas quando realizada inoculação
somente via semente, sendo viável a redução em 25 % da dose de N em
cobertura.
A busca por novas bactérias capazes de fixar N2 atmosférico e promover
o crescimento de plantas deve aumentar, assim como estudos relacionando
a interação bactérias e estirpes x ambiente x genótipos, em um processo
que consiga aliar estudos em melhoramento genético, microbiologia,
nutrição de plantas, fitotecnia e fisiologia vegetal. Além disso, a interação
entre solo-planta deve ser levada em consideração nas recomendações de
manejo de nutrientes realizadas em associação com a utilização de BPCPs,
conforme ponderam Galindo et ai. (2017d), que verificaram que a absorção
de bases (K, Ca e Mg) no solo foi maior quando realizado a inoculação com
A. brasilense. Desta forma, estratégias para a reposição de nutrientes que
busquem considerar o maior potencial de extração com a inoculação, em
função do maior desenvolvimento do sistema radicular das culturas em geral
apresenta-se como uma complementação às recomendações tradicionais.
Benefícios da coinoculação com bactérias em

gramíneas
Em função dos múltiplos mecanismos de promoção de crescimento e

potencial de FBN em gramineas, diversas pesquisas têm buscado avaliarª
utilização de microrganismos em conjunto, com a inoculação dos chamados
"coquetéis de BPCPs", para potencializar ou somar O efeito benéfico individual
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 20 19

de cada bactéria. Propiciando, assim, redução da quantidade de fertilizantes

aplicados, maior desenvolvimento e produtividade das gramíneas.
Na cultura do milho, Picazevicz et ai. (2017) verificaram aumento na
massa seca de parte aérea com a coinoculação entre A brasilense e
R. tropici, com aumento em 21,4 e 15, 1 % na ausência e presença de N
(30 kg ha- 1 de N), respectivamente.
Ainda na cultura de milho, em estudos preliminares com combinações
de inoculação isolada de A. brasilense e combinações de A brasilense +
B. subtilis, A. brasilense + P. fluorescens, B. subtilis + P. f/uorescens e
A. brasilense + B. subtilis + P. fluorescens, Teixeira Filho e Galindo (s.d .)
verificaram aumento na produtividade de grãos, mesmo com redução de
25 % na dose de N recomendada para a cultura (Quadro 11 ).
Avaliando o efeito da inoculação de sementes de milho safra e safrinha,
com seis espécies de bactérias promotoras de crescimento de plantas
(A. brasilense, B. amy/o/iquefaciens, B. licheniformis, B. pumilus, B. subtilis
e P. f/uorescens), aplicadas via sementes ou em jato dirigido na base da
planta em estádio V3, Gaspareto (2018) constatou que as BPCPs interferem
de forma diferenciada na extração e exportação de nutrientes pela planta
de milho; o Bacillus /icheniformis proporcionou maior absorção de nutrientes
(em kg t 1 de grãos produzidos), principalmente quando inoculado via jato
dirigido no estádio V3; maiores produtividades de grãos de milho safrinha,
Quadro 11. Produtividade de grãos de milho em função da combinação de BPCPs
Tratamento Produtividade de grãos

kg ha·1
O% de N sem inoculação 4995 b
75 % de N sem inoculação 5477 b
100 % de N sem inoculação 4872 b
Azo e 75 %N 6246 a
Azo+Bac e 75 %N 7102 a
Azo+Pseud e 75 %N 6449 a
Bac+Pseud e 75 %N 6434 a
6033 a
Azo+Bac+Pseud e 75 %N
298,43
Erro Padrão
5951
Média geral
l "•éctias seguidas d e letras igua1s, na co1una , n"ti o cJiíerern eslotlstlcarnento ontro si polo toste Scott Knott
a 5 % do probab1lldade.
Fon10: Teixeira FIiho e Gallndo (s.d.),
Tópicos Ci. Solo, 10:5 77 -Gt!B, 201 9

624 Mmcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galindo
quando se inocula via semente com Bacil/us licheniformis e Pseudomonas

fluornscens; na inoculação via jato dirigido no estádio V3 do milho, a maior
produtividade de grãos foi propiciada pelo Bacil/us pumilus; a dose de N em
cobertura no milho safra e safrinha pode ser reduzida em 25 %, quando se
inocula via semente ou em jato dirigido no V3, com algumas das bactérias
testadas.
A inoculação combinada de A. brasi/ense (estirpe Ab-V5) e Herbaspirillum
seropedicae (estirpe SmR1) na cultura do milho proporcionou incrementas
de 12 % na matéria seca de parte aérea e 7 % na produtividade em
relação à testemunha , indicando benefícios da combinação destas
bactérias diazotróficas, que interagem de forma diferenciada com a planta
(Dartora et ai., 2013).
Na cultura do trigo, trabalhos conduzidos por Teixeira Filho e Galindo
(s.d.) com a inoculação de A. brasilense e B. subtilis isoladamente e em
conjunto também demonstraram resultados promissores para este cereal,
com aumento nas concentrações de P e K no tecido foliar e produtividade
de grãos (Quadro 12). Em concordância com o observado anteriormente,
Ardakani et ai. (2011) constataram efeito sinérgico e aumento da eficiência
de absorção de N, P e K na cultura do trigo, porém com a coaplicação
de Azospirillum e micorrizas. Contudo, esses pesquisadores relataram um
impacto adverso ao adicionar a bactéria Streptomyces, principalmente sobre
a micorriza.
Quadro 12. Concentrações de N, P e K foliar e produtividade de grãos de trigo

em função da inoculação com BPCPs
Concentração Concentração Concentração Produtividade

Inoculação
de N foliar de P foliar de K foliar de grãos
g kg·' - kg ha-1 -
Testemunha 41,87 a 3,08 e 23,33 e 3052 e
A. brasilense 41,06 a 3,30 b 23,75 e 4037 b
B. subtilis 41,25 a 3,41 ab 26,67 b 4397 ab
A. brasilense +
40,53 a 3,51 a 28,50 a 4947 a
B. subtilis
D.M .S. 2,18 0,21 1,78 657
Média Geral 41 ,18 3,33 25,56 4221
c.v. (%) 5,39 6,51 7,10 19,00
Médias seouidns de loiras iouals, na coluna, nao diferem onlm si polo testo de Tukoy O 5 % de probabihd□
d
º
Fonta: Teixeira FIiho e Gallndo (s .d.).
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

Inoculação de bactérias com foco na flxaç5o biológica de nilrogénio e promoção... 625
Na cultura da cana-de-açúcar, estudos sobre interações entre bactérias

fixadoras de N 2 foram realizados por diferentes pesquisadores que trabalham
com essa cultura desde a década de 1950 (Dõbereiner, 1992). Um inoculante
composto por cinco cepas diazotróficas foi desenvolvido, no qual a contribuição
da FBN foi de aproximadamente 30 %, utilizando a variedade SP701143
cultivada em vasos com solo inoculado contendo um consórcio de bactérias
fixadoras de N 2 (Oliveira et ai. , 2002). Em seguida, as experiências de
inoculação em campo também proporcionaram aumentos de produtividade
com a inoculação deste consórcio de bactérias, porém foi relatado que as
repostas variavam conforme a classe de solo e as variedades de cana-de-
açúcar (Oliveira et ai., 2006).
Schultz et ai. (2012), estudando a inoculação com diversos microrganismos
associados (Gluconacetobacter diazotrophicus + Herbaspirilum seropedicae +
H. robrisubalbicans +A.amazonense+ Burkholderia tropica), concluíram que o
coquetel de bactérias diazotróficas promoveu incremento de desenvolvimento
e produtividade similar à adição de 120 kg ha-1 de N fertilizante à variedade
de cana-de-açúcar RB867515.
Em pesquisa realizada com soqueira de cana-de-açúcar, Oliver e Silva
(2018) testaram o efeito do inoculante constituído por uma combinação de
bactérias diazotróficas ( G/uconacetobacter diazotrophics, Herbaspirillum
seropedicae, Herbaspirillum rubrisubalbicans, Azospirillum amazonense e
Burkholderia tropica) aplicadas de diferentes formas e associadas a doses
de N. Os pesquisadores não observaram efeitos no teor de N e clorofila
nas folhas, no número de perfilhes, no diâmetro do caule e nos atributos
tecnológicos. Entretanto, o uso deste inoculante associado a doses de 60 e
90 kg ha-1 de N promoveu aumentos na produtividade de colmos, matéria
seca, acúmulo de N e eficiência do fertilizante N. Por outro lado, a associação
1
de inoculante com uma dose de N mais alta (120 kg ha- ) causou redução
destes parâmetros supracitados. Este excesso de N, provavelmente, prejudicou
a multiplicação destas bactérias junto à planta.
Para cana-de-açúcar, Rosa e Teixeira Filho (s.d.), em pesquisa com
combinações de inoculação (aplicação isolada de A. brasilense, B. subtilis e
P. fluorescens e combinados entre si), verificaram aumentos na produtividade
de colmos variando entre 5 e 17 % na cana planta, com possibilidade de
redução da adubação fosfatada (Figura 4 ).
Em plantas de cana-de-açúcar micropropagadas, Barreto et ai. (2018)
averiguaram uma inoculação mista (combinada) com seis bactérias
diazotróficas endofíticas , por meio de uma biotecnologia potencial , e
observaram que a inoculação mista aumentou significativamente a matéria
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 201 9

626 M<1rcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galindo
'l'O 200 196 78

.e
r--
'
195
.!9 189,05
e
Ctl
190 - 186,21 ,--
a. 185, 13
l'O
e
185 - - -
Ctl
u 180 - 177, 11 177,23
Ctl
"O
Q)
"O
175 -
- -
Ctl
170 - 167,58 167,56
"O
~::,
"O
165 -
- ,--
o....
a.. 160
Figura 4. Produtividade da cana-de-açúcar (cana planta) em função de BPCPs.

Azo: Azospirillum brasilense, Bac: Baci/lus subtilis e Pseud: Pseudomonas
fluorescens.
Fonte: Rosa e Teixeira Filho (s.d.).
seca da parte aérea sem adição de fertilizante nitrogenado no solo. A resposta

da inoculação na micropropagação do biorreator por imersão temporária foi
possível e verificaram, ainda, que a aplicação de cepas homólogas pode ter
contribuído para uma melhor resposta da interação de bactérias endofíticas
com a cana-de-açúcar. Contudo, os pesquisadores recomendam mais estudos
para melhorar a metodologia, apesar do grande potencial para otimizar este
processo em escala comercial.
Devido aos resultados promissores e à não especificidade entre as
BPCPs e gramíneas, pesquisas com diversos microrganismos aplicados
simultaneamente ou no mesmo ciclo de cultivo, bem como formas e épocas
de aplicação, deverão crescer, pois são escassos os estudos sobre a interação
entre as BPCPs inoculadas e mesmo com os microrganismos já existentes
no solo, podendo haver efeitos sinérgicos ou antagônicos, até porque as
condições edafoclimáticas podem favorecer o aumento populacional de uma
bactéria e prejudicar o desenvolvimento de outra. Assim, acredita-se que
este conhecimento possa levar ao desenvolvimento de novos inoculantes
ou técnicas para prática de uma agricultura sustentável e moderna.
Tópicos C i. Solo, 10:f> 77-6'18, 20 19

Inoculação de bactérias com foco na fi xação biológica cJe nitrogénio e promoção.. . 62 7
O sucesso da FBN por meio de bactérias simbióticas em leguminosas, com

destaque à cultura da soja, é um modelo exemplar a ser seguido de agricultura
sustentável, gerando ganhos econômicos, ambientais e sociais inestimáveis
a cada novo ciclo de cultivo da soja. Isso fez com que o Brasil se tornasse
referência em biotecnologia em âmbito mundial. Entretanto, novas pesquisas
com a utilização de microrganismos fixadores de N2 devem ser realizadas,
para que seja possível substituir total ou parcialmente a adubação nitrogenada
em outras leguminosas de interesse econômico, como feijão-carioca, feijão-
caupi e amendoim. Para isso, é essencial levar em consideração, nos futuros
programas de melhoramento genético, a interação entre novos genótipos
com estirpes de bactérias, buscando potencializar o sucesso na FBN.
A utilização de BPCPs tende a crescer ainda mais, em função do baixo
custo (em média, a dose de inoculantes é de R$20,00 por hectare) e da
facilidade de aquisição e aplicação (via semente, sulco ou foliar), e, ainda,
por ser uma tecnologia não poluente, que se insere no contexto sustentável,
com potencial de FBN em gramíneas e, principalmente, de promover
uma melhor nutrição, crescimento de plantas e produtividades agrícolas.
Várias pesquisas com BPCPs demonstraram que é possível obter altas
produtividades, reduzindo em 25 % a dose de N em cobertura das principais
gramíneas cultivadas, ou seja, estes microrganismos aumentam a eficiência
da adubação. Ressalta-se ainda que BPCPs podem potencializar o efeito
benéfico da inoculação com bactérias simbióticas em leguminosas. Além disso,
por terem sua ocorrência e atividade não limitadas às plantas hospedeiras,
as BPCPs de vida livre possuem outras funcionalidades ambientais, como
bioindicadores de alterações ambientais e a aplicação em processos de
biorremediação, com destaque para aqueles relacionados à degradação
causada por poluentes ambientais ricos em C.
Considerar a interação entre ambiente x genótipos x estirpes (bactérias)
é a chave para o sucesso no desenvolvimento de novas recomendações
e aplicabilidade de inoculantes na agricultura, que anseia por tecnologias
sustentáveis de baixo custo.
AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem ao CNPq pela concessão da bolsa de produtividade

em pesquisa (processo número: 312359/2017-9) ao Prof. Dr. Marcelo Carvalho
Minhoto Teixeira Filho; à FAPESP pela bolsa de doutorado ao Me. Fernando
Tópicos Ci. Solo. 10:577-6'18, 2019

6')_' Mmcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galinc.lo
Shintale Galindo; à Faculdade de Engenharia de Ilha Solteira, Campus da

Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho", e ao curso de pós-
graduação em Agronomia - Sistemas de Produção, nos quais os autores
deste livro atuam como professor e doutorando, respectivamente.
LITERATURA CITADA
Abdallah 08, Frikha-Gargouri O, Tounsi S. Rizhospheric competence, plant growth promotion
and biocontrol emcacy of Bacillus amyloliquefaciens subsp. plantarum strain 32a. Biai Contrai.
2018;124:61-7.
Adjanohoun A, Allagbe M, Noumavo PA, Gotoechan-Hodonou H, Sikirou R, Dossa KK,

GleleKaka'i' R, Kotchoni SO, Baba-Moussa L. Effects of plant growth promoting rhizobacteria
on field grown maize. J Anim Plant Sei. 2011 ;11 :1457-65.
Aguirre PF, Clivo CJ, Rodrigues PF, Falk DR, Adams CB , Schiafino HP. Produção de
forragem em pastos de Coastcross-1 inoculados com Azospirillum brasilense. Acta Sci-
Anim. 2018;40:e36392.
Ahmad M, Ahmad 1, Hilger TH, Nadeem SM, Akhtar MF, Jamil M, Hussain A, Zahir ZA.
Preliminary study on phosphate solubilizing Bacil/us subti/is strain Q3 and Paenibacillus
sp. strain Q6 for improving collon growth under alkaline conditions. PeerJ. 2018;6:e5122.
Ahmad M , Zahir ZA, Asghar HN , Asghar M. lnducing salt tolerance in mung bean
through coinoculation with rhizobia and plant-growth-promoting rhizobacteria containing
1-aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase. Can J Microbial. 2011 ;57:578-89.
Alves SJR, Martins MR, Boddey RM, Jantalia CP, Urquiaga S. Importância da fixação biológica
de Nitrogênio para a sustentabilidade agrícola no Cerrado. ln: Flores RA, Cunha PP, editores.
Práticas de manejo do solo para adequada nutrição de plantas no cerrado. Goiânia: Gráfica
UFG; 2016. p. 253-90.
Alves CJ , Arf O, Ramos AF, Galindo FS, Nogueira LM, Rodrigues RAF. lrrigated wheat
subjected to inoculation with Azospiril/um brasilense and nitrogen doses as top-dressing.
Rev Sras Eng Agr Amb. 2017;21 :537-42.
Alves GC, Videira SS, Urquiaga S, Reis VM. Differential plant growth promotion and
nitrogen fixation ln two genotypes of maize by severa! Herbaspirillum inoculants. Plant Soil.
2015;387:307-21 .
Andrade AT, Condé AST, Costa RL, Pomela AWV, Soares AL, Martins F, Uma WT, Oliveira CB.
Produtividade de milho em função da redução do nitrogênio e da utilização de Azospirillum
brasllense. Rev Sras Milho Sorgo. 2016; 15:229-39.
Andrade RA, Porto MO, Cavali J, Ferreira E, Sergamin AC. Souza FR, Aguiar IS. Azospiril/um
brasilense e fosfato natural reativo no estabelecimento de forrageira tropical. Rev Cienc
Agrar. 2019;42:146-54.
Andreole FD, Gumlere T. Durrer A. Exploring interactions ar plant microbiomes. Sei Agric.
2014 ;71 :528-39.
Araújo FF Inoculação de sementes com Baclllus subtilis, fom1ulac.lo com farinha de ostras e
desenvolvimento de mllho, soja e a lgodáo. Cienc Agrotec. 2008;32:456-62
Tópico~ C1. Solo, 10:577-M8. 2019

rmona FG, liritan CS, Creste JE. Fixação biológica de N2 no feijoeiro submetido a
Araújo FF, Ca_
dosagens de inoculante e tratamento químico na semente comparado à adubação nitrogenada.
Acta Sci-Agron. 2007;29:535-40.
Araújo FFD, Marchesi GVP. Uso de Bacil/us subtilis no controle da meloidoginose e na

promoção do crescimento do tomateiro. Cienc Rural. 2009;39:1558-61 .
Araujo SC. A evolução da produção de inoculantes no Brasil. Campinas: Anpii; 2019 [acesso 26 abr
2019.]. Disponivel em: http://www.anpii.org.br/a-evolucao-da-producao-de-inoculantes-no-brasil/.
Ardakani MR, Mazaheri D, Mafakheri S, Moghaddam A. Absorption efficiency of N, P, K through

tripie inoculation of wheat (Triticum aestivum L.) by Azospirillum brasilense, Streptomyces
sp., G/omus intraradices and manure application. Physiol Mol Biol Pia. 2011;17:181-92.
Argaw A. Effectiveness of Rhizobium inoculation on common bean productivity as determined

by inherent soil fertility status. J Crop Sei Biotech. 2016;19:311-22.
Arzanesh MH, Alikhani HA, Khavazi K, Rahimian HA, Miransari M. Wheat (Triticum aestivum
L.) growth enhancement by Azospirillum sp. under drought stress. World J Microb Biot.
2011 ;27: 197-205.
Associação Nacional dos Produtores e Importadores de Inoculantes - Anpii. Estatísticas;

2019 [acesso 26 abr 2019.]. Disponível em: http://www.anpii.org.br/estatisticas/.
Associação Nacional dos Produtores e Importadores de Inoculantes - Anpii. A fixação biológica

de nitrogênio (FBN). Agroanalysis. 2017;37:41-3.
Associação Nacional para Difusão de Adubos -ANDA. Estatísticas - indicadores; 2018 [acesso
30 out 2018]. Disponível em: http://www.anda.org.br/index.php?mpg=03.00.00&ver=por.
Alieno M, Herrmann L, Okalebo R , Lesueur D. Efficiency of different formulations of

Bradyrhizobium japonicum and effect of co-inoculation of Bacil/us subtilis with two different
strains of Bradyrhizobium japonicum. World J Microb Biot. 2012;28:2541-50.
Azevedo JL, Maccheroni Junior W, Pereira JO, Araújo WL. Endophytic microorganisms: a review
on insect contrai and recent advances on tropical plants. Electron J Biotechn. 2000;3:40-65.
Baldani VLD, Oliveira E, Balota E, Baldani JI, Kirchhof G, Dobereiner J. Burkholderia

brasilensis sp. nov., uma nova espécie de bactéria diazotrófica endofltica. An Acad Sras
Cienc. 1997;69: 116.
Bárbaro IM, Brancalião SR, Ticelli M, Miguel FB, Silva JAA. Produtividade da soja em resposta
á inoculação padrão eco-inoculação. Colloquium Agrariae. 2009;5:1-7.
Barlow KM, Chrisly BP, Q'Leary GJ, Riffkin PA, Nuttal JG. Simulating lhe impact of extreme
heat and frost events on wheat crop production: a review. Field Crop Res. 2015;171:109-19.
Barradas CA, Boddey LH. Hungria M. Seleção de cultivares de feijão e estirpes de

Rhizobium para nodulação precoce e senescêncla tardia dos nódulos. Rev Bras Cienc
Solo. 1989;13:169-79.
Barranqueiro HR, Dalchlavon FC. Aplicação de azoto na cultura da soja. Rev Cienc Agrar.
2017;40:196-204.
Barreto MCS, Figueiredo MVB, Silva MV, Andrade AG, Oliveira .JP, Almei~a CMA. Araújo
LCA, Junior OVR, Junior MUF, Costa AF, Lima VLM. Bloteclrnolog1cal potent1al of endophytic
bacteria to improve the mlcropropagated seedllng of variety RB92579 sugarcane (Saccharum
officinarum L.). Adv Microb. 2018:8:859-73.
Tópicos Ci Solo, 10:577-648, 2019

630 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeiw Filho & Fernando Shintale Galinclo
Bashan Y, de-Bashan LE. How lhe planl growth-promoting bacterium Azospiri/lum prometes
plant growth - a criticai assessmenl. Adv Agron. 2010;108:77-136.
Bashan Y, de-Bashan LE, Prabhu SR, Hernandez JP. Advances ín plant growth-promoting
bacterial inoculant technology: formulations and practical perspectives (1998-2013). Plant
Soil. 2014:378.1-33.
Bashan Y, Holguin G. Proposal for the division of plant growlh-promotíng rhizobacteria into
two classifications: biocontrol-PGPB (plant growlh promoling bacteria) and PGPB. Soil Biol
Biachem. 1998;30: 1225-8.
Bashan Y, Holguin G, de-Basl1an LE. Azospirillum-plant relationships: physiological, molecular,

agricultural and environmental advances (1997-2003). Can J Microbial. 2004;50:521 -77.
Bellran-Garcia MJ, White-Junior JF, Prado FM, Prieto KR, Yamaguchi LF, Torres MS, Kato
MJ, Medeiros MHG, Di-Mascio P. Nitrogen acquisition in Agave tequilana from degradation
of endophytic bacteria. Sei Rep. 2014;4:6938.
Benintende S, Uhrich W, Herrera M, Gangge F, Sterren M, Benintende M. Comparación

entre coinoculación com Bradyrhizobium japonicum y Azospiriflum brasilense e inoculación
simple com Bradyrhizobium japonicum en la nodulación, crecimiento y acumulación de N
en el cultivo de soja. Agriscientia. 2010;23:71-7.
Bernd LP, Souza TM , Oliveira MA, Ono EYS, Zucareli C, Hirooka EY. Inoculação de
Pseudomonas fluorescens e adubação NPK na composição química e contaminação fungo-
fumonisina de milho. Rev Bras Eng Agric Ambient. 2014;18:1274-80.
Bertalan M, Albano R, Pádua V, Rouws L, Rajas C, Hemerly A, Teixeira K, Schwab S, Araujo

J, Oliveira A, França L, Magalhães V, Alquéres S, Cardoso A, Almeida W, Loureiro MM,
Nogueira E, Cidade D, Oliveira D, Simão T, Macedo J, Valadão A, Dreschsel M, Freitas F,
Viciai M, Guedes H, Rodrigues E, Meneses C, Brioso P, Pozzer L, Figueiredo D, Montano H,
Junior J, Souza Filho G, Flores VMQ, Ferreira B, Branco A, Gonzalez P, Guillobel H, Lemos
M, Seibel L, Macedo J, Alves-Ferreira M, Sachetto-Martins G, Coelho A, Santos E, Amaral
G, Neves A, Pacheco AB, Carvalho D, Lery L, Bisch P, Rõssle SC, Urményi T, Pereira AR,
Silva R, Rondinelli E, von Krüger W, Martins O, Baldani JI, Ferreira PC. Complete genome
sequence of the sugarcane nitrogen-fixing endophyte G/uconacetobacter diazotrophicus Pal5.
BMC Genomics. 2009; 10:450.
Bethlenfalvay GJ, Phillips DA. Ontogenetic interactions between photosynthesis and symbiotic
nitrogen fixation in legumes. Plant Physiol. 1977;60:419-21 .
Bliss FA, Pereira PAA, Araújo RS, Henson RA, Kmieecik KA, Mcferson JR, Teixeira MG,
Silva CC. Registration of five high nitrogen fixing common bean germoplasm lines. Crop
Sei. 1989;29:240-1.
Boddey LH, Boddey RM, Alves BJR, Urquiaga S. Bio-ethanol production in Brazil. ln: Pimentel
D, editor. Biofuels, solar and wind as renewable energy systems. Netherlands: Springer;
2008. p. 321-56.
Boddey LH, Hungria M. Seleção de estirpes de R/Jizobium para o feijoeiro: li. Senescéncia
tardia dos nódulos. Turrialba. 1990:40:33-9.
Boddey RM, Polidora JC, Resende AS, Alves BJR, Urqulaga S. Use of 15N natural abundance
technique for lhe quantification of lhe contrlbution of N2 fixation to sugar cana and others
grasses. Aust J Agrlc Res. 2001 ;28:889-95.
Tópicos Ci. Solo. 10:577-6'18, 20 19

Bottini R. Fulchieri M, Pearce D, Pharis R. ldentification of gibberellins A 1, A3, and lso-A3

in cullures of A lipoferum. Plant Physiol. 1989;90:45-7.
Bottomley PJ, Myrold DO. Biological N inputs. ln: Paul EA, editor. Soil microbiology, ecology
and biochemistry. 3rd ed. Oxfor: Academic Press; 2007. p. 365-88.
Braccini AL, Mariucci GEG, Suzukawa AK, Lima LHS, Piccinin GG. Co-inoculação e modos
de aplicação de Bradyrhizobium japonicum e Azospirillum brasilense e adubação nitrogenada
na nodulação das plantas e rendimento da cultura da soja. Sei Agrar Parana. 2016;15:27-35.
Braga Junior GM, Chagas LFB, Amaral LRO, Miller LO, Chagas Junior AF. Efficiency of
inoculation by Bacillus subtilis on soybean biomass and productivity. Rev Sras Cienc Agr.
2018;13:e5571 .
Breda FAF, Alves GC, Reis VM. Produtividade de milho na presença de doses de N e de
inoculação de Herbaspirillum seropedicae. Pesq Agropec Bras. 2016:51:45-52.
Brito LF, Pacheco RS, Souza Filho BF, Ferreira EPB, Straliotto R, Araújo AP. Resposta do
feijoeiro comum à inoculação com rizóbio e suplementação com nitrogênio mineral em dois
biornas brasileiros. Rev Bras Cienc Solo. 2015;39:1-1 2.
Brito MMP, Muraoka T, Silva EC. Contribuição da fixação biológica de nitrogênio, fertilizante
nitrogenado e nitrogênio do solo no desenvolvimento de feijão e caupi. Bragantia.
2011 ;70:206-15.
Brito MMP, Muraoka T, Silva EC. Marcha de absorção do nitrogênio do solo, do fertilizante e
da fixação simbiótica em feijão-caupi (Vigna unguiculata (l.) Walp.) e feijão-comum (Phaseo/us
vu/garis L.) determinada com uso de 15N. Rev Sras Cienc Solo. 2009;33:895-905.
Bulegon LG, Rampim L, Klein J, Kestring D, Guimarães VF, Battistus AG, lnagaki A M.
Componentes de produção e produtividade da cultura da soja submetida à inoculação de
Bradyrhlzobium e Azospirillum. Terra Latinoam. 2016;34:169-76.
Calvo P, Watts DB, Kloepper JW, Torbert HA. Effect of microbial based inoculants on
nutrient concentrations and early root morphology of corn (Zea mays). J Plant Nutr Soil Sei.
2017;180:56-70.
Campo RJ, Araujo RS, Hungria M. Nitrogen íixation with lhe soybean crop in Brazil:
Compalibility between seed treatment with fungicides and bradyrhizobial inoculants. Symbiosis.
2009;48:154-63.
Campos DVB, Resende AS, Alves BJR, Boddey RM, Urquiaga S. Contribuição da fixação
biológica de nitrogênio para a cultura de arroz sob inundação. Agronomia. 2003;37:41-6.
Canellas L, Balmori o, Médici L, Aguiar N, Campostrini E, Rosa R, Façanha A, Olivares F.

A combination of humic substances and Herbaspirillum seropedicae inoculation enhances
the growth of maize (Zea mays L.). Plant Soil. 2013;366:119-32.
Cantarella H, Montezano ZF, Joris HAW, Vitli AC , Rossetto R. Gava GJC, Dias FLF, Urquiaga
S, Reis VM. Nitrogen fertilization and inoculation of sugarcane with diazotrophic bacteria:
13-site-year of field results. ln: Proceedlngs of lhe 2nd Brnzilian BioEnergy Science and
Technology conference; 2014; Campos do Jordão. Campos do Jordão: Bbest; 2014.
Cardoso AA, Andraus MP, Borba TCO, Marlin-Didonel CCG, Ferreira EPB. Characterization of
rhlzobia isolales obtained from nodules of wild genotypes of common bean. Braz J Microbial.
2017;48:43-50.
Tópicos Ci. Solo, 10:5 77-6'18, 2019

63 2 Marcelo Carvêllho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Gal indo
Carvalhais LC, Dennis PG, Fan B, Fedoseyenko D, Kierul K, Becker A, von Wiren N, Boriss
R. Linking plant nutritional status to plant-microbe interactions. PloS ONE. 2013;8:1-13.
Carvalho DDC. Oliveira DF, Pasqual M, Campos VP. Rizobactérias produtoras de promotores
do crescimento de plantas. Pesq Agropec Trop. 2009;39:338-41.
Cassán B, Oiaz-Zorita M. Azospirilfum sp. in ct1rrent agriculture: from lhe laboratory to the
field. Soil Biol Biocllem. 201 6:103:11 7-30.
Cassán F, Maiale S , Masciarelli O, Vidal A, Luna V, Ruiz O. Cadaverine production by

Azospirilfum brasilense and its possible role in plant growtll promotion and osmotic stress
mitigation. Eur J Soil Biai. 2009;45:12-19.
Cassetari AS, Gomez PM, Silva MCP. Fixação biológica de nitrogênio associativa e de vida
livre. ln: Cardoso EJN, Andreote FD, editores. Microbiologia do Solo. 2. ed. Piracicaba:
Divisão de Biblioteca - Dibd/Esalq/USP; 2016. p. 133-47.
Cllagas Junior AF, Oliveira LA, Oliveira AN. Caracterização fenotípica de rizóbio nativos
isolados de solos da Amazônia e eficiência simbiótica em feijão caupi. Acta Sci-Agron.
2010a;32: 161-9.
Chagas Junior AF, Rahmeirer W, Fidelis RR. Santos GR, Chagas LFB. Eficiência agronômica
de estirpes de rizóbio inoculadas em feijão-caupi no Cerrado, Gurupi - TO. Rev Cienc Agron.
201 0b;41 :709-14.
Chalk PM. The strategic role of 15N in quantifying lhe contribution of endophytic N2 fixation
to lhe N nutrition of non-legumes. Symbiosis. 2016;69:63-80.
Chaves DP, Zucareli C, Oliveira Junior A. Fontes de fósforo associadas à inoculação com
Pseudomonas fluorescens no desenvolvimento e produtividade do milho. Semin-Cienc Agrar.
2013;34:57-72.
Chen XH, Koumoutsi A, Scholz R, Eisenreich A, Schneider K, Heinemeyer 1, Morgenstern B,

Voss B, Hess WR, Reva O, Junge H, Voigt B, Jungblut PR, Valer J , Sussmuth R, Liesegang
H, Strittmatter A, Gottschalk G, Borriss R. Comparative analysis of the complete genome
sequence of lhe plant growth-promoting bacterium Bacil/us arnyloliquefaciens FZB42. Nat
Biotechnol. 2007;25: 1007-14.
Chibeba AM, Guimarães MF, Brito OR, Nogueira MA, Araujo RS, Hungria M. Co-inoculation
of soybean with Bradyrhizbium and Azospirillum prometes early nodulation. Am J Plant Sei.
2015;6:1641-9.
Coelho LF, Freitas SS, Melo AMT, Ambrosano GMB. Interação de bactérias fluorescentes
do gênero Pseudomonas e de Bacillus spp. com a rizosfera de diferentes plantas. Rev Bras
Cienc Solo. 2007;31 :1413-20.
Cohen A, Bottini R, Piccoli P. Azospirillum brasilense Sp 245 produces ABA in chemica lly-
defined culture medium and increases ABA content in Arab/dopsis plants. Plant Growth
Regul. 2008;54:97- 103.
Companhia Nacional de Abastecimento - Conab. Acompanhamento da safra brasileira: grãos.

Safra 2018/19, Segundo levantamento. Brasllia, DF: 2018a [acesso 20 nov 2018]. Disponlvel
em: hllp://www.conab.gav.br/conteudos.php?a=1253.
Companhia Nacional de Abastecimento - Conab. Acompanhamento da safra brasileiro: cona-

de-açúcar. Safra 2018/19, Segundo levantamento. Brasllia, DF: 2018b [acesso 20 11ov 2018J.
Disponível cm: https://www.conab.gov.br/info-agro/safras/cana.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 201 9

Compant S. Clément C, Sessistch A. Plant growth-promolíng bacteria in the rhizo and

endosphere of plants: Thelr role, colonization, mechanisms involved and prospecls for
utilizalion. Soil Biol Biachem. 2009;42:669-78.
Compant S , Duffy B, Nowak J, Clement C, Barka EA. Use of plant growth-promoting bacleria
for biocontrol of planl diseases: Principies, mechanisms of aclion, and future prospects. J
Appl Environ Microbial. 2005;71 :4951-9.
Costa EM, Nóbrega RSA, Silva AFT, Ferreira LMV, Nóbrega JCA, Moreira FMS. Resposta
de duas cultivares de feijão-caupi à inoculação com bactérias fixadoras de nitrogênio em
ambiente protegido. Rev Bras Cienc Agr. 2014;9:489-94.
Costa RRGF, Quirino GSF, Naves DCF, Santos CB, Rocha AFS. Efficiency of inoculant with
Azospiri/lum brasilense on lhe growth and yield of second-harvest maize. Pesq Agropec
Bras. 2015;45:304-11 .
Creus C, Sueldo R, Barassi C. Shoot growth and water status in Azospirillum inoculated wheat
seedlings grown under osmotic and sall stresses. Plant Physiol Biochem. 1997;35:939-44.
Criollo P, Obando M, Sánchez L, Bonilla R. Efecto de bacterias promotoras dei crecimiento

vegetal (PGPR) asociadas a Pennisetum c/andestinum en el altiplano cundiboyacense. Cienc
Tecnol Agropec. 2012;13:189-95.
Dardanelli MS, Córdoba FJF, Espuny MR, Carvajal MAR, Diaz MES, Serrano AMG, Okon Y,
Megías M. Effect of Azospirillum brasilense coinoculaled with Rhizobium on Phaseolus vulgaris
flavonoids and Nod factor productíon under salt stress. Soil Biai Biachem. 2008;40:2713-21.
Dartora J, Guimarães VF, Marini D, Sander G. Adubação nitrogenada associada à inoculação

com Azospiri/lum brasilense e Herbaspiril/um seropedicae na cultura do milho. Rev Sras Eng
Agric Ambient. 2013; 17: 1023-9.
Dias-Filho MB. Diagnóstico das pastagens no Brasil. Belém: Embrapa Amazônia Oriental;
2014. (Documentos, 402).
Dõbereiner J. History and new perspectives of diazotrophs in association with non-leguminous

plants. Symbiosis. 1992; 13: 1-13.
Dõbereiner J, Urquiaga S, Boddey RM. Alternatives for nitrogen nulrition of crops in tropical
agriculture. Fertr Res. 1995;42:339-46.
Duca o, Lorv J, Patten CL, Rose D, Glick BR. lndole-3-aceUc acid in plant-microbe interacLions.
Anlon Leeuw. 2014;106:85-125.
Eflekharl SA, Ardakani MR, Rejali F, Paknejad F, Hasanabadl T. Phosphorus absorption in

barley (Hordeum vulgare L.) under different phosphorus application rates and co-inoculalion
of Pseudomonas f/uorescence and Azospirilfum /ipoferum. Ann Biai Res. 2012;3:2694-702.
Egamberdieva o Berg G, Lindstrõm K, Rasanen LA. Co-inoculation of Pseudomonas spp. with

Rhizobium lmpr~ves growth and symblollc performance of fodder galega (Galega orienta/is
Lam.). Eur J Soil Biol. 2010;46:269-72.
Elkoca E, Turan M, Donmez MF. Efíecls of slngle, dual and tripie inoculat,ons with Bacillus
su/JtJfis Bacll/us megaterlvm and Rhlzoblum /eguminosarum bv phasoolí on nodulallon,
nutrleni uptake, yield and yleld parameters or common bean (Phaseolus vulgaris L). J Plant
Nutr 2010;33:2104-19.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6118, 2019

634 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shíntate Galindo
Empresa Brasileira de Pesquisa Ag ropecuária - Embrapa. Memória Embrapa Johanna

Dõbereiner. Brasllia, OF: 201 8a [acesso 30 out 2018]. Disponível em: https://www.embrapa.
br.'memoria-embrapa/personagens/johanna-dobereiner.
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Embrapa. Soja em números (safra 2017/2018).

Brasília, DF: 201 8b [acesso 20 nov 201 8]. Disponível em: hl1ps://www.embrapa.br/soja/cultivos/
soja 1/dados-economicos
Esmaeel Q, Sanchez L, Robineau M, Dorey S. Clément C , Jacquard C , Barka EA. Draft

genome sequence of planl growth-promoting Burkholderia sp. strain BE12, isolated from lhe
rhizosphere of maize. Genome Announc. 2018;6:e00299-18.
Esquivei-Cote R, Ramirez-Gama R. Tsuzuki-Reyes G, Orozco-Segovia A, Huante P. Azospiril/um

lipoferum strain AZm5 containing 1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid deaminase improves
early growth of tomato seedlings under nitrogen deficiency. Plant Soil. 2010;337:65-75.
Estrada GA, Baldani VLD, Oliveira DM, Urquíaga S, Baldaní JV. Selection of phosphate-
solubilizing diazotrophíc Herbaspirillum and Burk/10/deria strains and their effect on rice crop
yield and nutrient uptake. Plant Soil. 201 3;369:115-29.
Fang Y, Ou Y, Wang J, Wu A , Qiao S, Xu B, Zhang S, Siddique KHM, Chen Y. Moderate

drought stress affected root growth and grain yield in old, modem and newly released cultivars
of winter wheat. Front Plant Sei. 2017;8:672.
Fasciglione G, Casanovas EM, Quíllehauquy V, Yommi AK, Gofii MG, Roura SI, Barassi CA.
Azospírillum inoculation effects on growth, product quality and storage life of lettuce plants
grown under salt stress. Sei Hortic. 2015; 195: 154-62.
Fasim F, Ahmed N, Parsons R, Gadd GM. Solubilization of zinc salts by a bacterium isolated
from the air environment of a tannery. FEMS Microbial Lett. 2002;213: 1-6.
Ferreira AN , Arf O, Carvalho MAC, Araújo RS, Sá ME, Buzetti S . Estirpes de Rhízobium
tropíci na inoculação do feijoeiro. Sei Agric. 2000;57:507-12.
Ferreira LVM , Nóbrega RSA, Nóbrega JCA, Aguiar FL, Moreira FMS, Pacheco LP.Biological
nitrogen fixation in production of Vigna unguiculata (L.) Walp, family farming in Piauí, Brazil.
J Agric Sei. 2013;5:153-60.
Ferreira NC, Mazzuchelli RCL, Pacheco AC, Araujo FF, Antunes JEL, Araujo ASF. Bacil/us
subti/1s improves maize tolerance to salinity. Cienc Rural. 2018;48:e2017091 o.
Fibach-Paldi S, Burdman S, Okon Y. Key physiological properties contributing to rhizosphere

adaptation and plant growth promotion abilities of Azospirillum brasilense. FEMS Microbial
Lett. 2012;326:99-108.
Florentino LA, Silva AB, Landrag PRC, Souza FRC. Inoculação de bactérias produtoras de
ácido 3-indol acético em plantas de alface (Lactuca sativa L.). Rev Colomb Cienc Hortic.
2017;11 :89-96.
Food and Agriculture Organization of lhe United Nations - FAO. Fertilizer use by crop in
Brazil. Roma: FAO; 2004.
Fouts DE, Tyler HL, DeBoy RT, Daugherty S, Ren Q, Badger JH, Durkin AS, Huot H, Shrivastava
S, Kothari S, Dodson RJ, Mohamoud Y, Khouri H, Roesch LF, Krogfelt KA, Struve e, Triplett EW,
Methé BA. Complete genoma sequence of lhe Ni"fixing broad host range endophyte Klebsiella
pneumoniae 342 and virulence prediclions verified in mice. PLoS Gene!. 2008 ;4:e10001 41
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 20 19

lnoculaç.ã o de bactérias com íoco na fixação biológica de nitrogênio e promoção. .. 63 5
Franco HCJ. Trivelin PCO, Faronl CE, Vittl AC, Olto R. Aproveitamento pela cana-de-açúcar
da adubação nitrogenada de plantio. Rev Sras Cienc Solo. 2008;32:2763-70.
Freire Filho FR. Feijão-caupi no Brasil: produção, melhoramento genético, avanços e desafios.
Terezina: Embrapa Meio Norte; 2011 .
Fukami J, de la Osa C, Ollero FJ, Megias M, Hungria M. Co-inoculation of maize wilh

Azospirillum brasílense and Rhízobíum tropici as a strategy to mitigate salinity stress. Funct
Plant Biol. 2018;45:328-39.
Fukami J, Nogueira MA, Araujo RS, Hungria M. Accessing inoculation methods of maize and
wheat wilh Azospirillum brasilense. AMB Express. 2016;6:3-16.
Fukami J, Ollero FJ, Megías M, Hungria M. Phytohormones and induction of plant-stress

tolerance and defense genes by seed and foliar inoculation with Azospirillum brasi/ense cells
and metabolites promote maize growth. AMB Express. 2017;7:153-63.
Galindo FS, Teixeira Filho MCM, Buzetti S, Ludkiewicz MGZ, Rosa PAL, Tritapepe C A.
Technical and economic viability of co-inoculation with Azospirillum brasilense in soybean
cultivars in lhe Cerrado. Rev Sras Eng Agr Amb. 2018a;22:51-6.
Galindo FS, Teixeira Filho MCM, Buzetti S, Rodrigues WL, Bolela EHM , Rosa PAL,
Gasparelo RN , Siagini ALC, Saratella ES, Pereira IT. Technical and economic viability of
com with Azospirillum brasilense associated with acidity correctives and nitrogen. J Agric
Sei. 2018b;10:213-27.
Galindo FS, Teixeira Filho MCM, Suzetti S, Santini JMK, Alves CJ, Ludkiewicz MGZ. Wheat
yield in lhe Cerrado as affected by nitrogen fertilization and inoculation with Azospírillum
brasilense. Pesq Agropec Sras. 2017a;52:794-805.
Galindo FS, Teixeira Filho MCM, Buzetti S, Santini JMK, Alves CJ, Nogueira LM, Ludkiewicz
MGZ, Andreotti M, Sellotte JLM. Com yield and foliar diagnosis affected by nitrogen fertilization
and inoculation with Azospiríllum brasilense. Rev Bras Cienc Solo. 2016;40:e015036.
Galindo FS, Teixeira Filho MCM, Suzetti S, Santini JMK, Bellotte JLM, Ludkiewicz MGZ,
Andreotti M, Silva VM, Garcia CMP. Chemical soil attributes after wheat cropping under nitrogen
fertilization and inoculation with Azospirillum brasilense. Semin-Cienc Agrar. 2017d;38:659-69.
Galindo FS, Teixeira Filho MCM, Suzetti S, Santini JMK, Ludkiewicz MGZ, Saggio G. Modes
of application of cobalt, molybdenum and A zospirillum brasí/ense on soybean yield and
profitability. Rev Bras Eng Agr Amb. 2017b;21 :180-5.
Galindo FS, Teixeira Filho MCM, Tarsitano MAA, Suzetti S, Santini JMK, Ludkiewicz MGZ,
Alves CJ, Arfo. Economic analysis of maize inoculated with Azospirillum brasífense associated
With nitrogen sources and rates. Semin-Cienc Agrar. 2017c;38:1749-14.
Garcia NFS, Arf o, Portugal JR, Peres AR, Rodrigues M, Penteado MS Doses and
application methods of Azospiri/lum brasilense in irrigated upland rice. Rev Sras Eng Agr
Amb. 2016;20;990-5.
Garcia-de-Salamone IE. Microorganismos dei suelo y sustentabilidad de los agroecosistemas.
Rev Argent Microbial. 2011 ;43:1-3.
Gaspareto RN. Formas de inoculação com bactérias promotoras de crescimento na nutrição
e desempenho agronômico de milho no cerrado (dissertação). Ilha Solteira: Universidade
Estadual Paulista; 2018.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 201 9

636 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shlntate Galindo
Gennida JJ, Siciliano SD, Freitas JR, Seib AM. Diversity of root-associated bacteria associated
wilh fieldgrown canola (Brassica napus L.) and wheat(Trilicum aeslivum L.). FEMS Microbial
Ecol. 1998:26:43-50.
Gong A. Li H. Yuan a, Song x, Yao w, He W, Zhang J , Uao Y. Antagonistic Mechanism of

iturin A and plipastatin A from Baci/lus amyloliquefaciens S76-3 from wheat spikes against
Fusarium graminearum. PLOS ONE, 2015;10:e0116871.
Grange L, Hungria M. Genetic diversily of indigenous common bean (Phaseo/us vulgaris l.)
rhizobia in two Brazilian ecosystem. So1I Bíol Biachem. 2004;36:1389-98.
Guimarães SL. Baldani JI, Baldani VLD. Efeito da inoculação de bactérias diazotróficas
endofiticas em arroz de sequeiro. Agronomia. 2003;37:25-30.
Guimarães SL, Baldani JI, Baldani VLD, Jacob Neto J. Adição de molibdénio ao Inoculante
turfoso com bactérias diazotróficas usado em duas cultivares de arroz irrigado. Pesq Agropec
Sras. 2007;42:393-8.
Guimarães SL, Campos DTS, Baldani VLD, Jacob-Neto J. Bactérias diazotróficas e adubação
nitrogenada em cultivares de arroz. Rev Caatinga, 2010;23:32-9.
Guimarães SL, Santos CSA, Bonfim-Silva EM, Polizel AC, Batista ER. Nutritional characteristics
of marandu grass (Brachiaria brizantha cv. marandu) subjected to inoculation with associative
diazotrophic bacteria. Afr J Microbial Res. 2016; 10:873-82.
Gull M, Hafeez FY. Characterization of siderophore producing bacterial strain Pseudomonas

fluorescens Mst 8.2 as plant growth promoting and biocontrol agent in wheat. Afr J Microbial
Res. 2012;6:6308-18.
Gutiérrez-Manero FJ, Ramos-Solano B, Probanza A, Mehouachi J, Tadeo FR, Talon M. The

plant-growth promoting rhizobacteria Baci/lus pumilus and Bacillus /icheniformis produce high
amounts of physiologically aclive gibberellins. Physiol Plant. 2001; 111 :206-11 .
Hallmann J, Quadt-Hallmann A, Mahaffee WF, Kloepper JW. Bacterial endophytes in agricultura!

crops. Can J Microbial. 1997;43:895-914.
Hanisch AL, Balbinot Júnior AA, Vogt GA. Desempenho produtivo de Uroch/oa brizantha cv.
Marandú em função da inoculação com Azospirillum e doses de nitrogênio. Rev Agroambiente.
2017;11:200-8.
Hardoim P, Overbeek L, Van Elsas J. Properties of bacterial endophytes and their proposed
role in plant growth. Trends Microbial. 2008;16:463-71.
Hartmann A, Rothballer M, Schmid M. Lorenz Hiltner, a pioneer in rhizosphere microbial

ecology and soil bacteriology research. Plant Soil. 2008;312:7-14.
Hayat R, Ahmed 1, Sheirdil RA. An overview of plant growth promoting rhizobacteria (PGPR)
for sustainable agriculture. ln: Ashraf M, ôztürk M, Ahmad MSA, Aksoy A, editors. Crop
production for agricultural improvement. Dordrecht: Springer. 2012. p. 557-79.
Hayat R, Ali S, Amara U, Khalid R, Ahmed 1. Soil beneficial bacteria and their role in plant
growth promotion: a review. Ann Microbial. 2010;60:579-98.
Herridge DF, Peoples MB, Boddey RM. Global inputs of biological nitrogen fixation in agricultural
systems. Plant Soil. 2008;311 :1-18.
Tópico- Ci. Solo, 10:577-648, 2019

Inoculação de bactérias com foco nu fixação biológica de nitrogênio e promoção... 63 7
Hillner L. Über neue Erfahrungen und Probleme auf dem Gebiet der Bodenbakteriologie und
unter besonderer Berücksichligung der Gründüngung und Brache. Arbeiten der Deutschen
Landwirtscharts-Gesellschart. 1904;98:59-78.
Hungria M, Vargas MAT. Environmental factors affecting N fixation in grain legumes in lhe
lropics, wilh an emphasis on Brazil. Field Crops Res. 2000;65:151-64.
Hungria M, Campo RJ, Mendes IC, Graham PH. Contribution of blological nitrogen fixation lo
lhe N nulrition of grain crops in lhe tropics: lhe success of soybean (Glycine max L. Merr.) in
South America. ln: Singh RP, Shankar N, Jaiwa PK, editors, Nitrogen nutrition and sustainable
plant productivity. Houslon: Sludium Press; 2006. p. 43-93.
Hungria M, Campo RJ , Souza EM, Pedrosa FO. lnoculation with selected strains of
Azospirillum brasilense and A. lipoferum improves yields of maize and wheat in Brazil. Plant
Soil. 2010;331 :413-25.
Hungria M, Nogueira MA, Araujo RS. lnoculation of Brachiaria spp. with the plant growth-
promoting bacterium Azospirillum brasilense: An environment-friendly componenl in lhe
reclamation of degraded pastures in lhe tropics. Agr Ecosyst Environ. 2016;221: 125-31 .
Hungria M, Nogueira MA, Araujo RS. Soybean Seed Co-lnoculalion with Bradyrhizobium spp.
and Azospirillum brasilense: A New Biotechnological Toai to Improve Yield and Sustainability.
Am J Plant Sei. 2015;6:811-7.
Hungria M, Nogueira MA, Araujo RS. Co-inoculation of soybeans and common beans with
rhizobia and azospirilla: Strategies to improve sustainability. Biai Feri Soils. 2013;49:791-801 .
Hungria M, Vargas MAT, Campo RJ, Galerani PR. Adubação nitrogenada na soja? Londrina:
Embrapa-CNPSo; 1997. (Comunicado técnico, 57).
Hungria M, Mendes IC. Nitrogen fixalion with soybean: lhe perfect symbiosis? ln: de Bruijn
FJ, editor. Biological nitrogen fixalion. Hoboken: Wiley & Sons, lnc.; 2015. p. 1009-24.
Hussain MB, Zahir ZA, Asghar HN , Mubaraka R, Naveed M. Efficacy of Rhizobia for
improving photosynthesis, productivity, and mineral nutrition of maize. Clean-Soil Air Water.
2016;44:1564-71.
Instituto de Economia Agrícola - IEA. Banco de dados. São Paulo: IEA; 2018 [acesso 20 nov
2018]. Disponlvel em: http://www.iea.sp.gov.br/ouUbancodedados.html.
lnternational Plant Nutrition lnstitute - IPNl. Evolução do consumo aparente de N, P, K e total

de NPK no Brasil [acesso 30 oul 2018]. Georgia: IPNI; 2018. Disponível em: http://brasil.
ipni.neVarticle/BRS-3132#evolucao.
Jardin P. Plant biostimulants: definilion, concepl, main categories and regulation. Sei Hortic.
2015;196:3-14.
Jeong MH, Lee YS, CHO JY, Ahn YS, Moon JH, Hyun HN, Cha GS, Kim KY. lsolalion and
characterizalion of metabolites from Bacillus lichenifonnis MH48 with antifungai aclivily against
plant pathogens. Microb Pathogenesls. 2017; 110:645-53.
Jesus E, Leite R, Bastos RA, Aragão OS, Araújo A. Co-inoculalion oí Bradyrhizobium slimulates
lhe symblosis eíficiency of Rhizobium wlth common bean. Plant Soll. 2017;425:201-15.
Kaneko T Minamisawa K, Jsawa T, Nakatsukasa H, Mltsui H, Kawaharada Y, Nakamura Y,

Watanab~ A Kawashima K, Ono A, Shlmizu Y, Takahashi C, Minami C, Fujishíro T, Kohara
M, Katoh M,' Nakazaki N, Nakayama S, YamacJa M, Tabala S, Saio S. Complete genomic
structure ar lhe cultivated rice endophyte Azospirillum sp. B510. DNA Res. 2010, 17;37-50.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 2019

63 8 Marcelo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shintate Galindo
Kappes C, Arf O, Arf MV, Ferreira JP, Dai Bem EA, Portugal JR, Vilela RG. Inoculação de
sementes com bactéria diazotrófica e aplicação de nitrogênio em cobertura e foliar em milho.
Semin-Cienc Agrar. 2013:34:527-38.
Kennedy IR, Tchan YT. Biological nitrogen fixation in non-leguminous field crops: recent
aàvances. Plant Soil. 1992;14 1:93-118.
Khan MS, Zaidi A, Rizvi A. Sa1f S. lnoculation effecls of associative plant growth-promoting
Rhizobacteria on the pe, Forrnance of legumes. ln: Zaidi A, Khan M, Musarrat J, editors.
Microbes for Legume lmprovement. Switzerland: Springer; 2017. p. 261-76.
Krause A, Ramakumar A, Bartels D, Battisloni F, Bekel T, Bocll J, Bõhm M, Friedrich F, Hurek

T, Krause L, Linke 8 , McHardy AC, Sarkar A, Schneiker S, Syed AA, Thauer R, Vorhõlter
FJ, Weidner S, Pühler A, Reinhold-Hurek B, Kaiser O, Goesmann A. Complete genome
of the mutualistic, N2 -fixing grass endophyte Azoarcus sp. strain BH72. Nat Biotechnol.
2006;24:1385-91 .
Kuan KB, Othman R, Abdul Rahim K, Shamsuddin ZH. Plant growth-promoting rhizobacteria
inoculation to enhance vegetative growth, nitrogen fixation and nitrogen remobilisation of
maize under greenhouse conditions. PLoS ONE. 2016;11:e0152478.
Kuhn OJ, Pascholati SF. Custo adaptativo da indução de resistência em feijoeiro mediada
pela rizobactéria Bacil/us cereus ou acibenzolar-S-metil: atividade de enzimas, sintese de
fenóis e lignina e biomassa. Summa Phytopathol. 2010;36:107-14.
Kumar KVK, Yellareddygari SK, Reddy MS, Kloepper JW, Lawrence KS, Zhou XG, Sudini
H, Groth DE, Raju SK, Miller ME. Efficacy of Bacil/us subtilis MBI 600 against sheath blight
caused by Rhizoctonia solani and on growth and yield of rice. Rice Sei. 2012;19:55-63.
Kwak MJ, Song JY, Kim SY, Jeong H, Kang SG, Kim BK, Kwon SK, Lee CH, Yu DS, Park
SH, Kim JF. Complete genome sequence of lhe endophytic bacterium Burkho/deria sp. strain
KJ006. J Bacteriol. 2012;194:4432-3.
Ladha JK, Tirol-Padre A, Reddy CK, Cassman KG, Verma S, Powlson DS, Van Kessel C,
Richter 08, Chakraborty D, Pathak H. Global nitrogen budgets in cereais: A 50-year assessment
for maize, rice, and wheat produclion systems. Sei Rep. 2016;6:19355.
Lawn RJ, Brun WA. Symbiolic nitrogen fixation in soybeans. 1. Effect of photosynthetic source-
sink manipulations. Crop Sei. 1974;14: 11-6.
Leite RC, Santos JGD, Silva EL, Alves CRCR, Hungria M, Leite RC, Santos AC. Productivity
increase, reduction of nitrogen fertiliser use and drought-stress mitigation by inoculation
of Marandu grass (Urochloa brizantha) with Azospirillum brasilense. Crop Pasture Scí.
2018;70:61-7.
Lima FF, Nunes LAPL, Figueiredo MVB, Araújo FF, Lima LM, Araújo ASF. Baci/Jus subtilis
e adubação nitrogenada na produtividade do milho. Rev Bras Cienc Agr. 2011 ;6:544-50.
Lin Y, Watts DB, Kloepper JW, Torbert HA. lnfluence of plant growlh-promoling rhizobacleria
on corn growth under differenl fertility sources. Commun Soil Sei Planl Anal. 2018;49:1239-55.
Llu WY, Chung l<M, Wong C, Jiang J, Hui RK, Leung FC. Complete genoma sequence of the
endophytic Enterobacter c/oacae subsp. cloacae slrain ENHKU01 . J Bacteriol. 2012; 194:59-65.
Longllini VZ, Souza WCR, Andreolll M , Soares NA, Costa NR. tnoculalion of diazotrophic
bacteria and nitrogen fertJlizalion in lopdressing in írrigated com. Rev caatinga. 2016;29:338-47
Tópicos Ci. Solo, ]0:577-648, 2019

lnoculaçilo de bactérias com íoco na fixação biológica de nitrogênio e promoção... 639
Lugtenberg B, Kamilova F. Plant-growth-promoting rhizobacteria. Ann Rev Microbial.

2009;63:541-56.
Madhaiyan M. Poonguzhali S, Kang BG, Lee YJ, Chung JB, Sa TM. Effect of co-inoculation
of methylotrophic Methylobacterium oryzae with Azospir/1/um brasilense and Burkholderia
pyrrocinia on lhe growth and nutrient uptake of tomato, red pepper and rice. Plant Soil.
2010;328:71 -82.
Malik D, Sindhu S. Production of índole acetic acid by Pseudomonas sp.: effect of coinoculation
with Mesorhizoblum sp. Cicer on nodulation and plant growth of chickpea (Cicer arietinum).
Physíol Mal Biai Pia. 2011 ;17:25-32.
Mariano RLR, Silveira EB, Assis SMP, Gomes AMA, Nascimento ARP, Donato VMTS.
Importância de bactérias promotoras de crescimento e de biocontrole de doenças de plantas
para uma agricultura sustentável. Anais Acad Pernamb Cienc Agron. 2004;1 :89-111 .
Marinho RCN, Ferreira LVM, Silva AF, Martins LMV, Nóbrega RSA, Fernandes-Júnior PI.
Symbiotic and agronomic efficiency of new cowpea rhizobia from Brazilian Semi-Arid. Bragantia.
2017;76:273-81.
Marinho RCN, Nóbrega RSA, Zilli JE, Xavier GR, Santos CAF, Aidar ST, Martins LM V,
Fernandes Júnior PI. Field performance of new cowpea cultivars inoculated with efficient
nitrogen-fixing rhizobial strains in the Brazilian Semiarid. Pesq Agropec Sras. 2014;49:395-402.
Marinkovié J, Bjelié D, Tintor B, Miladinovié J, 0ukié V, 0ordevié V. Effects of soybean

co-inoculation with plant growth promoting rhizobacteria in field triai. Rom Biotech Lett.
2018;23:13401-8.
Marks BB, Megias M, Ollero FJ, Nogueira MA, Araujo RS, Hungria M. Maize growth promotion
by inoculation with Azospirillum brasi/ense and metabolites of Rhizobium tropici enriched on
lipo-chitooligosaccharides (LCOs). AMB Express. 2015;5:71-82.
Marques ACR, Oliveira LB, Nicoloso FT, Jacques RJS, Giacomini SJ, Quadros FLF. Biological
nitrogen fixation in C4 grasses of different growth strategies of South America natural grasslands.
Appl Soil Ecol. 2017;113:54-62.
Marquez-Santacruz HA, Hernandez-Leon R, Orozco-Mosqueda MC, Velazquez-Sepulveda 1,
Santoyo G. Diversity of bacterial endophytes in roots of Mexican husk !ornato plants (Physalis
ixocarpa) and their detection in the rhizosphere. Genet Mal Res. 2010;9:2372-80.
Martinez-Romero E, Segovia L, Mercante FM, Franco AA, Graham P, Pardo MA. Rhizobium
tropici, a novel species nodulating Phaseolus vulgaris L. beans and Leucaena sp. trees. lnt
J Syst Bacteriol. 1991;41:417-26.
Martins RNL, Nóbrega RSA, Silva AFT, Nóbrega JCA, Amaral FHC, Costa EM, Lustosa Filho
JF, Martins LV. Nitrogênio e micronutrientes na produção de grãos de feijão-caupi inoculado.
Semin-Cienc Agrar. 2013;34:1577-86.
Mastrodomenico AT, Purcell LC. Soybean nitrogen fixallon and nitrogen remobilization during
reproductive developmenl. Crop Scí. 2012;52:1281-9.
Matamoros MA Baird LM, Escudara PR, Dalton DA, Minchin FR,lturbe-Ormaelxe 1, Rubio
MC, Moran JF,' Gordon AJ, Bacana M. Stress-induced legume. root nodule senescence.
Phys1ological, biochemical. and structural afteratlons. Plant Phys1ol. 1999;121 :97-112.
Matos GF, Zilfi JE, Araújo JLS, Parma MM, Melo IS, Radl V, Baldani JI, Rouws LFM.
Bradyrhizobium saccllari sp. nov., a legume nodulatlng bacterium isolated from sugarcane
roots . Arch Microbial. 2017; 199:1251-8.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-MB, 2019

640 Marce lo Carvalho Minhoto Teixeira Filho & Fernando Shinlale Galindo
Mendes IC, Hungria M, Vargas MAT. Establishment of Bradyrhizobium japonicum and B.

eifranii strains in a Brazilian Cerrado oxisol. Biai Fertil Soils. 2004;40:28-35.
tv:er1n21 íJ. Hungri.:i M, Barcellos FG , Bangel EV, Hess PN, Martínez-Romero E. Molecular
phylogeny based on the 16S rRNA gene of elite rhizobial strains used in brazilian commercial
inoc;.ilants . Sysl Appl Microbial. 2006;29:315-32.
Meza 8, de-Bashan LE, Basllan Y. lnvolvement of indole-3-acetic acid produced by Azospirillum

brasilense in accumulaling intracellular ammonium in Ch/orella vulgaris. Res Microbial.
2015;166:72-83.
Miranda CHB, Fernandes CD, Cadiscl1 G. Quantifying lhe nitrogen fixed by Stylosanthes.
Pasturas Tropicales. 1999;21 :64-9.
Miranda CHB, Vieira A, Cadisch G. Determinação da fixação biológica de nitrogênio no

amendoim forrageiro (Arachis spp.) por intermédio da abundância natural de 15N. Rev Bras
Zootec. 2013;32:1859-65.
Montanez A, Abreu C, Gill PR, Hardarson G, Siracdi M. Biological nitrogen fixation in maize
(Zea mays L.) by 15N isotope-dilution and identification of associated culturable diazotrophs.
Biai Fertil Soils. 2009;45:253-63.
Moreira FMS, Silva K, Nóbrega RSA, Carvalho F. Diazotrophic associative bacteria: diversity,
ecology and potential applications. Communicata Scientiae, 2010;1 :74-99.
Moreira FMS, Siqueira JO. Fixação biológica de nitrogênio atmosférico. ln: Moreira FMS,
Siqueira JO, editores. Microbiologia e bioquímica do solo. Lavras: UFLA; 2006.
Moretti LG, Lazarini E, Bossolani JW, Parente TL, Caioni S , Araujo RS, Hungria M. Can
additional inoculations increase soybean nodulation and grain yield? Agron J. 2018;110:1-7.
Mostasso L, Mostasso FL, Dias BG, Vargas MAT, Hungria M. Selection of bean (Phazeolus
vulgaris L.) rhizobial strains for lhe Brazilian Cerrados. Field Crop Res. 2002;73:121-32.
Muis A, Quimio AJ. Biological contrai of banded leaf and sheath blight disease (Rhizoctonia
solani Kü/Jn) in com with formulated Bacillus subtilis BR23. lndonesian J Agric Sei. 2006;7:1-7.
Mumbach GL, Kotowski IE, Schneider FJA, Mallmann MS, Bonfada ÉB, Portela VO, Bonfada
EB, Kaiser DR.Resposta da inoculação com Azospirillum brasilense nas culturas de trigo e
de milho safrinha. Rev Scient Agraria. 2017;18: 97-103.
Mumtaz ZM, Ahmada M, JamilM, Hussain T. Zinc solubilizing Bacillus spp. potential candidates
for biofortification in maize. Microbial Res. 2017;202:51-60.
Nakao AH, Andreotti M , Soares DA, Modesto VC, Dickmann L. lntercropping Urochloa
brizantha and sorghum inoculated with Azospirillum brasilense for silage. Rev Cienc Agron.
2018;49:501 -11 .
Neves MCP, Hungria M. The physiology of nitrogen fixation in tropical grain legumes. Crit
Rev Plant Sei. 1987;6:267-321 .
Nunes PHMP, Aquino LA, Santos LPDD, Xavier FO, Dezordi LR, Assunção NS. Produtividade do
trigo irrigado submetido à aplicação de nitrogênio e à inoculação com Azospiril/um brosllense.
Rev Bras Cienc Solo. 2015;39: 174-82.
Olivares FL, James EK, Bald~ni _JI, Dõbereiner J . lnjection of mottled stripe clisease-susceptible
and resistant sugar cane vanet1es by lhe endophylic diazotroph Herbaspirillum. New Phytol.
1997;1 35:723-37.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 20 19

lnoculaç[io de baclérlas com foco na fixaçi'lo biológica de nitrogênio e promoção... 641
Oliveira ALM , Canuto EL, Reis VM, Baldanl JI. Response of mlcropropagaled sugarcane
varieties lo inoculatlon with endophytlc diazotrophic bacteria. Braz J Microbial. 2003;34:59-61 .
Oliveira ALM , Canuto EDL, Urqulaga S, Reis VM, Baldanl JI. Yield of micropropagated
sugarcane varietles ln difíerent soll types following lnoculallon wilh dlazolrophic bacleria.
Plant Soil. 2006;284 :23-32.
Oliveira ALM , Urqulaga S, Dõberelner J, Baldani JI. lhe eífect ar inoculaling endophytic
N2-fixing bacleria on micropropagaled sugarcane planls. Plant Soil. 2002;242:205-15.
Oliveira APS , Sousa CM, Ferreira EPB. Performance of inoculated common bean in response
to differenl cover crops and desiccation limes. Rev Caatinga. 2017;30:642-52.
Oliveira MA, Zucareli C, Ferreira AS, Domingues AR, Spolaor LT, Neves CSVJ. Adubação
fosfatada associada à inoculação com Pseudomonas fluorescens no desempenho agronómico
do milho. Rev Cienc Agrar. 2015;38:18-25.
Oliveira MA, Zucareli C, Spolaor LT, Domingues AR, Ferreira AS. Desempenho agronômico
do milho sob adubação mineral e inoculação das sementes com rizobactérias. Rev Bras
Eng Agr Amb. 2012a;16:1040-6.
Oliveira MA, Zucareli C, Spolaor LT, Domingues AR, Ferreira AS. Composição química dos
grãos de milho em resposta à adubação mineral e inoculação com rizobaclérias. Rev Ceres.
2012b:59:709-15.
Oliver R, Silva MA. lnleraclion between diazotrophic bacteria and N-fertilizer doses on sugarcane
crop. J Plant Nutr. 2018;41 :722-36.
Oteino N, Lally RD, Kiwanuka S, Lloyd A, Ryan D, Germaine KJ, Dowling DN. Plant growth
promolion induced by phosphate solubilizing endophytíc Pseudomonas isolates. Front Microbial.
2015;6:745.
Oves M, Khan MS, Zaidi A. Chromium reducing and plant growth promoling novel strain
Pseudomonas aeruginosa OSG41 enhance chickpea growth in chromium amended soils.
Eur J Soil Biai. 2013;56:72-83.
Panklevicz VCS, Amaral FP, Santos KFDN, Agluca B, Xu Y, Schueller MJ, Arisi ACM, Steffens
MBR, Souza EM, Pedrosa FO, Stacey G, Ferrieri RA. Robust biological nilrogen fixalion in
a model grass-bacterial association. Planl J. 2015;81:907-19.
Parente TL, Lazarini E, Caioni S, Pivetta RS, Souza LGM, Bossolani JW. Adubação nitrogenada
em genótipos de soja associada à Inoculação em semeadura direta no Cerrado. Rev Sras
Cienc Agr. 2015;10:249-55.
Pavan ME, Pellinari MJ, Cairá F, Pavan EE, Cataldl AA. Bacil/us a11thracis: Una mirada
molecular a un patógeno célebre. Rev Argenl Microbial. 2011 ;43:294-31 O.
Pedraza RO, Motok J, Salazar SM, Ragout AL, Mente! MI, Tortora ML. Guerrero-Molina MF,
Wlnik BC, Dlaz-Rlcci JC. Growth-promotion of strawberry plants inoculated with Azospirillwn
hrasl/ense. World J Mlcrob Biot. 2009:26:265-72.
Pedrinho EAN, Galdlano Jr RF, Campanharo JC, Alves LMC, Lemos EGDM. ldentincaçào e
avaliação de rizobactérias Isoladas de raízes de milho. Bragantia. 20·10;69:905-11
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 2019

Pedrosa FO. Monteiro RA, Wassem R, Cruz LM, Ayub RA, Colauto NB, Fernandez MA,
Fungara MH. Grisard EC, Hungria M, Madeira HM, Nodari RO, Osaku CA, Petzl-Erler ML,
Terenzi H, Vieira LG, Steffens MB, Weiss VA, Pereira LF, Almeida MI, Alves LR, Marin A,
Araujo LM, Balsanelli E, Saura VA, Chubatsu LS, FcJoro H, Favetti A. Friedermann G, Glienke
C , Karp S , Kõva-Cordeiro V, Raittz RT, Ramos HJ, Ribeiro EM, Riga LU, Rocha SN, Schwab
S, Silva AG, Souza EM, Tadra-Sfeir MZ, Torres RI\, 0abttl AN, Soares MA, Gasques LS,
Gimenes CC, Valle JS, Ciferri RR, Correa LC, Murace NK, Pamphile J A, Patussi EV, Prioli
AJ, Prioli SM. Rocha CL, Arantes OM, Furlaneto MC, Godoy LP, Oliveira CE, Satori D, Vilas-
Boas LA, Watanabe MA, Dambros BP, Guerra MP, Mathioni SM, Santos KL, Steindel M,
Vernal J, Barcellos FG, Campo RJ, Chueire LM, Nicolas fv1 F, Ferrari LP, Silva JL, Gioppo
NM, Margarido VP, Menck-Soares MA, Pinto FG, Simao R de C, Takahashi EK, Yates MG.
Genome of Herbaspirillum seropedicae strain SmR1 , a specialized diazotrophic endophyte
of tropical grasses. PloS Genet. 2011 ;7:e1002064.
Pelegrin R, Mercante FM, Otsubo IMN, Otsubo AA. Resposta da cultura do feijoeiro à adubação
nitrogenada e à inoculação com rizóbio. Rev Sras Cienc Solo 2009;33:219-26.
Pereira IT, Teixeira Filho MCM, Souza JS, Balela EHM, Gaspareto RN. Redução da adubação
nitrogenada em função de épocas de inoculação complementar com Azospirillum brasilense
na nutrição e produtividade de milho safrinha no cerrado. ln: Anais do Congresso de Iniciação
Cientifica (CIC) da UNESP; 2018; Ilha Solteira. Ilha Solteira: Unesp; 2018a.
Pereira LC, Piana SC, Braccini AL, Garcia MM, Ferri GC, Felber PH, Marteli DCV, Sianchessi
PA. Dametto 18. Rendimento do trigo {Triticum aestivum) em resposta a diferentes modos
de inoculação com Azospirillum brasilense. Rev Cienc Agrar. 2017;40:105-13.
Pereira NCM, Teixeira Filho MCM, Dupas E, Suzetti S, Galindo FS, Rodrigues WL, Rosa PAL,
Oliveira LSG, Pereira MRA. Concentration of N, P and K in com diagnostic leaf as a function
of phosphorus doses associated with inoculation with plant growth promoting bacteria. ln: Anais
do 21 World Congress of Soil Science; 2018; Rio de Janeiro. Rio de Janeiro: SSCS; 2018b.
Peres JRR, Mendes IC, Suhet AR, Vargas MAT. Eficiência e competitividade de estirpes de
rizóbio para soja em solos de Cerrado. Rev Sras Cienc Solo. 1993;17:357-63.
Peres JRR, Vidor C. Seleção de estirpes de Rhizobium japonicum e competitividade por sítios
de infecção nodular em cultivares de soja (G/ycine max (L.) Merrill. Agronomia Sulriograndense.
1980;16:205-19.
Picazevicz AA, Kusdra JF, Moreno ADL. Maize growth in response to Azospirillum brasilense,
Rhizobium tropici, molybdenum and nitrogen. Rev Bras Eng Agr Amb. 2017;21 :623-7.
Pii Y, Mimmo T, Tomasi N, Terzano R, Cesco S, Crecchio C. Microbial lnteractions in the

rhizosphere: beneficial influences of plant growth-promoting rhizobacteria on nutrient acquisition
process: a review. Biai Fertil Soils. 2015;51:403-15.
Prasanna R, Rana A, Chaudhary V, Joshi M, Nain L. Cyanobacteria-PGPR interactions

for effective nulrient and pesl management strategies in agriculture. ln: Satyanarayana T,
Johri BN, Prakash A, editors. Microorganisms ln sustainable agriculture and biotechnology.
Dordrecht: Springer; 2012. p. 173-95.
Prinsen E, C?sta~urta A, Mlchi~ls K,_ Vanderleyden J, van Onckelen H. Azospiri/lum brasilense

indole-3-acellc ac1d blosynlhes1s: ev1dence for a nontryptophan dependent pathway. Mal Plant
Microbe lnteract J. 1993;6:609-15.
Puente _M , Li C, Bashan Y. Microbial pop~latlons and activlties ln the rhizoplane of rock-

weathenng desert plants. 11. Growth promollon of cactus seedlíngs. Plant Biai. 2004:6:643-50.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

Puppo A , Groten K, Bastian F, Carzaniga R, Soussi M, Lucas MM, Felipe MR, Harrison J,
Vanacker H, Foyer CH. Legume nodule senescence: roles for redox and hormone signaling
in lhe orchestration of lhe natural aging process. New Phytol. 2005;165:683-701 .
Ramachandran SR, Yin C , Kud J, Tanaka K, Mahoney AK, Xiao F, Hulbert se. Effectors from
wheat rust fungi suppress multiple plant defense responses. Phytopathology. 2017;107:75-83.
Reed MS, Buenemann M, Allhopheng J, Akhtar-Schuster M , Bachmann F, Baslin G, Bigas

H, Chanda R, Dougill AJ, Essahli W, Evely AC, Fleskens L, Geeson N, Glass JH, Hessel R,
Holden J , loris AAR, Kruger B, Liniger HP, Mphinyane W, Nainggolan D, Perkins J, Raymond
CM, Ritsema CJ, Schwilch G, Sebego R, Seely M, Stringer LC, Thomas R, Twomlow S,
Verzandvoort S. Cross-scale monitoring and assessment of land degradation and sustainable
land management: a methodological framework for knowledge management. Land Oegrad
Develop. 2011;22:261-71.
Reis Junior FB, Silva LG, Reis VM, Oobereiner J. Ocorrência de bactérias diazotróficas em
diferentes genótipos de cana-de-açucar. Pesq Agropec Sras. 2000;35:985-94.
Reis VM, Jesus EC, Schwab S, Oliveira ALM, Olivares FL, Baldani VLD, Baldani JI. Fixação
biológica de nitrogênio simbiótica e associativa. ln: Fernandes MS, Souza SR, Santos LA,
editores. Nutrição mineral de plantas. 2. ed. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência
do Solo; 2018. p . 280-307.
Reiss A , Jorgensen LN. Biological control of yellow rust of wheat (Puccinia striiformis) with
Serenade®ASO (Bacil/us subtilis strain QST713). Crop Prol. 2017;93:1-8.
Rodrigues AA, Forzani MV, Soares RS, Sibov ST, Vieira JDG. lsolation and selection of plant
growth-promoting bacteria associated with sugarcane. Pesq Agropec Trop. 2016;46:149-58.
Rodrigues AC, Antunes JEL, Medeiros VV, Barros BGF, Figueiredo MVB. Resposta da
co-inoculação de bactérias promotoras de crescimento em plantas e Bradyrhizobium sp.
em caupi. Biasei J. 2012;28:196-202.
Rodrigues JIS, Arruda KMA, Cruz CM, Piovesan NO, Barros EG, Moreira MA. Biometric
analysis of protein and oil contents of soybean genotypes in different environments. Pesq
Agropec Bras. 2014;49:475-82.
Rodrigues LS, Baldani VLD, Reis VM, Baldani JI. ~iversidade de bactéri~s diazotróficas
endofiticas dos gêneros Herbaspiril/um e Burkholdena na cultura do arroz inundado. Pesq
Agropec Sras. 2006;41 :275-84.
Romero FM Marina M Pieckenstain FL. The communitíes of !ornato (So/anum lycopersicum
L.) leaf end~phytic ba~teria, analyzed by 16S-ribosomal RNA gene pyrosequencíng. FEMS
Microbial Lett. 2014;351:187-94.
Rosenblueth M, Martinez-Romero E. Bacterial endophytes and their ínteractions with hosts.
Mol Plant Microbe lnteract J. 2006;19:827-37.
Russo A , Ve ttori· L , Fe 1·,c1 e , Fiaschi G • Morini S · Toffanin A. Enhanced micropropagation

.
. 1 effect of Azosplrillum brasi/ense Sp245 on Prunus ceros,fera L.
response an d b 1ocon1ro
clone Mr.S 2/5 plants. J Biotechnol. 2008;134:312-9.
K Franks A Ryan DJ Dowllng DN. Bacterial endophytes: recent
.
Ryan Rp, G erma1ne , , . '. . .
developmenls and applicalions. FEMS M1crob1ol Lelt. 2008,278.1-9.
· CC Lorenz K Hungria M Carvalho PCC. Low-carbon agricultura in
Sá JCM, Lal R , Cem , • ' . .
. •• t lobal climate change t1nd advance food secunty. Environ lnt.
South Amenca to m1t1ga e g
2017;98: 102-12.
Tópicos Ci. Solo, I0:577 -648, 20 J9

Sahoo RK, Ansari MW, Pradhan M. Oangar TK, Mohanly S, Tuteja N. Phenotypic and molecular
characterization of native Azospirillum slrains from rice fields to improve crop productivity.
Protoplasma. 2014;251 :943-53.
Sala VMR. Cardoso EJBN, Freitas JG. Silveira APD. Novas bactérias diazotróficas endofiticas
na cultura do trigo em interação com a adubação nitrogenada, no campo. Rev Bras Cienc
Solo. 2008;32·1099-106.
Sala VMR Freitas SS, Donzeli VP, Freitas JG, Gallo PB, Silveira APD. Ocorrência e efeito
de bactérias diazotróficas em genótipos de trigo. Rev Bras Cienc Solo. 2005:29:345-52.
Salvo LP, Ferrando L, Femandéz-Scavino A, Salamone IEG. Microorganisms reveal whal plants
do nol: wheat growth and rhizosphere microbial communilies after Azospirillum brasilense
inoculation and nitrogen fertilization under field condilions. Planl Soil. 2018;424:405-17.
Sandhya V, Ali SKZ, Grover M, Reddy G, Venkateswaralu B. Effect of plant growth promoling
Pseudomonas spp. on compatible solules antioxidant status and plant growth of maize under
drought stress. Plant Growth Regul. 2010;62:21-30.
Santos CLR. Alves GC, Macedo AVM, Giori FG, Pereira W, Urquiaga S, Reis VM. Contribution
of a mixed inoculant containing strains of Burkholderia spp. and Herbaspirillum ssp. to lhe
growth of three sorghum genotypes under increased nitrogen fertilization leveis. Appl Soil
Ecol. 2017a;113:96-106.
Santos KFDN, Moure VR, Hauer V, Santos ARS, Donatti L, Galvão CW, Pedrosa FO, Souza
EM , Wassem R, Steffens MBR. Wheat colonization by an Azospirillum brasilense ammonium-
excreting strain reveals upregulation of nitrogenase and superior plant growth promotion.
Plant Soil. 2017b;415:245-55.
Santoyo G, Moreno-Hagelsieb G, Orozco-Mosqueda M, Glick B. Plant growth-promoting

bacterial endophytes. Microbial Res. 2016;183:92-9.
Saravanan VS, Madhaiyan M, Thangaraju M. Solubilization of zinc compounds by lhe

diazotrophic, plant growth promoting bacterium G/uconacetobacter diazotrophicus.
Chemosphere. 2007;66: 1794-8.
Saravanan VS, Subramoniam SR, Raj SA. Assessing in vitro solubilization of different zinc
solubilizing bacterial (ZBS) strains. Braz J Microbial. 2003;34:121-5.
Saubidet MI , Falta N, Barneix AJ. The effect of inoculation with Azospirillum brasilense on
growlh and nitrogen utilizalion by wheat plants. Plant Soil. 2002;245:215-22.
Schossler JH, Meert L, Rizzardi DA, Michalovicz L. Componentes de rendimento e produtividade

do feijoeiro comum submetido à inoculação e co-inoculação com estirpes de Rhizobium
tropici e Azospirillum brasilense. Sei Agrar. 2016;17:10-5.
Schultz N, Morais RF, Silva JA, Baptista RB, Oliveira RP, Leite JM, Pereira W, Carneiro
Junior JB, Alves BJR. Baldani JI, Boddey RM, Urquiaga S , Reis VM. Avaliação agronômica
de variedades de cana-de-açúcar inoculadas com bactérias diazotróficas e adubadas com
nitrogênio. Pesq Agropec Bras. 2012;42:261-8.
Schultz N, Silva JA, Sousa JS, Monteiro RC, Oliveira RP, Chaves VA, Pereira WS, Marinele
F, Baldanl JI, Boddey RM, Reis VM, Urquiaga S. lnoculalion of sugarcane with diazolrophic
bacteria. Rev Bras Cienc Solo. 2014;38:407-14.
Shi Y, Yang H, Zl1ang T, Sun JK. Loulllumina-based analysis of endophytic bacterial diversily
and space-tlme dynamics in sugar beet on lhe norlh slope or Tlanshan mountaln. Appl
Microbial Blolechnol. 2014;98:6375-85.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

lnoculaçtio ele bactérias com foco na flxaçflo biológica de nitrogênio e promoção... 645
Silva AF, Carvalho MAC, Schoninger EL, Monteiro S, Caione G, Santos PA. Doses de inoculante
e nitrogênio na semeadura da soja em área de primeiro cultivo. Biosci J. 2011:27:404-12.
Silva ER, Zoz J, Oliveira CES, Zurro AM, Steiner F, Zoz T, Vendruscolo EP. Can co-inoculation
of Bradyrl!izobium and Azospiriflum allevlate adverse effects of drought stress on soybean
(Glycine max L. Merrill.)? Arch Microbial. 2019;201 :325-35.
Sipione MS, Limede AC, Oliveira CES, Zoz A, SIiva CS, Zoz T. Formas de inoculação de
Azospirillum brasilense no crescimento inicial de triticale. Rev Sei Agrar. 2017; 18:86-94.
Sivasakthi S , Usharani G, Saranraj P. Biocontrol potentiality of plant growth promoting

bacteria (PGPR) - Pseudomonas fluorescens and Bacillus subtílis: a review. Afr J Agric
Res. 2014;16:1265-77.
Smalla K, Sessilsch A, Hartmann A. The rhizosphere: 'soil compartment influenced by lhe

root'. FEMS Microbial Ecol. 2006;56:165.
Soares DA. Manejo da adubação nitrogenada e inoculação em sorgo granífero outonal

consorciado ou não com capim-paiaguás [dissertação). Ilha Solteira: Universidade Estadual
Paulista; 2017.
Souza ALSR, Souza AS, Oliveira MVV, Ferraz TM, Figueiredo FAMMA, Silva ND, Rangel
PL, Panisset CRS, Olivares FL, Campostrini E, Souza Filho GA. Endophytic colonization
of Arabidopsis tha/iana by Gluconacetobacter diazotrophicus and ils effect on plant growlh
promotion, plant physiology, and activation ar plant defense. Plant Soil. 2016;399:257-70.
Souza JEB, Ferreira EPB. lmproving sustainability of common bean production systems by
co-inoculaling rhizobia and azospirilla. Agr Ecosysl Environ. 2017;237:250-7.
Souza R, Ambrosini A, Passaglia LMP. Plant growth-promoling bacteria as inoculants in

agricullural soils. Genet Mal Biai. 2015;38:401-9.
Stajkovié O, Delié D, Josié D, Kuzmanovié D, Rasulié N, Knezevié-Vukcevié J. lmprovemenl of

common bean growth by co-lnoculation wilh Rhizobium and planl growlh-promoling bacteria.
Rom Biotech Lett. 2011;16:5919-26.
Steiner F, Ferreira HCP, Zuffo AM . Can co-inoculation of Rhizobium tropici and Azospirillum
brasilense increase common bean nodulation and grain yield? Semin-Cienc Agrar.
2019;40:81-98.
Strzelczyk E, Kamper M, Li C. Cytocinin-like-substances and ethylene production by Azospirillum
in media with different carbon sources. Microbial Res. 1994;149:55-60.
Subramanian P, Kim K, Krishnamoorthy R. Sundaram S, Sa T. Endophylic bacleria improve

nodule function and plant nitrogen ln soybean on co-inoculalion with Bradyrllizoblum Japonlcum
MN110. Plant Growlh Regul. 2015;76:327-32.
Sun P, Hui e, wang s, Khan RA, Zhang Q, Zhao Y. Enhancement of algicidal properties of
immobllized Bacil/us melllylolrophlcus ZJU by coaling wilh magnetic Fe3O4 nanoparticles
and wheal bran. J Hazard Matar. 2016;301 :65-73.
Suryawanshi PK, Pagar VD, Sadhu AC, Kalasare RS. Response of whoat (Triticum aestivum
L ) to inlegrated nilrogen managemenl and their residual effect on succeeding forage cowpea
(Vlgna unguicu/ata L.). lnt J For Crop lmprov. 2018:9:24-8.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 2019

Taghavi S, Garafola e, Monchy s, Newman L, Hoffman A, Weyens N, Barac T, Vangronsveld

J, van der Lelie D. Genome survey and characterization of endophytic bacteria exhibiting
a benefici al effect on growth and development of poplar trees. Appl Environ Microbial.
2009:75:748-57.
Tc:r1l<Z, Ra::lziah O , Halimi MS, Khairuddin AR. Shamsuddin ZH. Assessment of plant growth-
promot,ng rhizobae,teri:J (PGPR) and rhizobia as mulli-strain biofertilizer on growth and N
2
f1xation of rice plant. Austr J Crop Scí. 2015;9:1257-64.
Tien T, Gaskins M, HubbEII D. Plant growth substances produced by Azospirillum brasilense

and their effect on the growth of pearl millet (Pennisetum americanum L.). Appl Environ
Microbial. 1979;37: 1016-24.
Tortora M , Diaz-Rlcci JC, Pedraza R. Azospirillum brasilense siderophores with antifungai

activity against Col/etotn"chum acutatum. Arch Microbial. 2011 ; 193:275-86.
Traoré L, Babana H, Antoun H, Lahbib M, Sacko O , Nakatsu C, Stott D. lsolation of six

phosphate dissolving rhizosphere bacteria (Bacil/us subtilis) and their effects on the growth,
phosphorus nutrition and yield of maize (Zea mays L.) in Mali. J Agric Sei Tec B. 2016; 6:93-107.
Trivedi P, Sá T. Pseudomonas corrugata (NRRL B-30409) mutants increased phosphate

solubilization, organic acid production, and plant growth at lower temperatures. Curr Microbial.
2008;56:140-4.
Turan M, Gulluce M, von Wirén N, Sahin F. Yield promotion and phosphorus solubilization
by plant growth-promoting rhizobacteria in extensive wheat production in Turkey. J Plant
Nutr Soil Sei. 2012;175:818-26.
Urquiaga S, Dõbereiner J. Fijación bliológica de nitrógeno asociada com gramíneas forrajeras,

cereales y cana de azúcar. ln: Olivares J, Barea JM, editores. Fixación y mobilization biológica
de nutrientes. Madrid: Consejo Superior de lnvestigaciones Científicas; 1991. v. 2. p. 71-89.
Urquiaga S, Jantalia CP, Resende AS, Alves BJR, Boddey RM. Contribuição da fixação
biológica de nitrogênio na produtividade dos sistemas agrícolas na América Latina. ln: Aquino
AM, Assis RL, editores. Processos biológicos no sistema solo-planta: ferramentas para uma
agricultura sustentável. Brasília, DF: Embrapa Informação Tecnológica/Seropédica: Embrapa
Agrobiologia; 2005. p. 181-200.
Urquiaga S, Xavier RP, Morais RF, Batista RB, Schultz N , Leite JM, Sá JM, Barbosa KP,
Resende AS, Alves BJR, Boddey RM. Evidence from field nitrogen balance and 15N natural
abundance data for the contribution of biological N2 fixation to Brazilian sugarcane varieties.
Plant Soil. 2012;356:5-21 .
Urquiaga S, Zapata F. Manejo eficiente de la fertilización nitrogenada de cultivas anuales en

América Latina y el Caribe. Porto Alegre: Editora Gênesis; 2000.
Valadão FCA, Jakelaitis A, Conus LA, Borchartt L, Oliveira AA, Valadão Junior DD. Inoculação
das sementes e adubações nitrogenada e molibdica do feijoeiro-comum, em Rolim de Moura,
RO. Acta Amazon. 2009;39:741-8.
van de Velde W, Guerra JCP, Keyser A, Rycke R, Rombauts s, Maunoury N, Mergaert P,

Kondorosi E, Holsters M , Goormachlig S. Aging in legume symbiosis. A molecular view on
nodule senescence ln Medicago truncatula. Plant Physiol. 2006;141 :711-20.
van Loon LC, Bakker PAHM. lnduced systemic resistance as a mechanism of diseaso
suppression by rhizobacterla. ln: Slddlqui ZA, editor. PGPR: Blocontrol and biofertilizatlon.
Dordrechl : Springer; 2005. p . 39-66.
T ópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

van Raij 8. Fertilidade do solo e manejo de nutrientes. Piracicaba: lntemational Plant Nutrition
lnstitute; 2011.
Vejan P, Abdullal1 R, Khadiran T, lsmail S, 8oyce AN. Role of plant growth promoting
rhizobacteria in agricultura! sustainability - a review. Molecules. 2016;21 :573-90.
Verma JP, Yadav J, Tiwari KN, Lavakush Singh V. lmpact of plant growth promoting rhizobacteria
on crop production. lnt J Agric Res. 2010;5:954-83.
Vicario JC, Primo ED, Dardanelli MS, Giordano W. Promotion of peanut growth by co-inoculation
with selected strains of Bradyrhizobium and Azospirilfum. J Plant Growth Regul. 2016;35:413-9.
Wakatsuki T Metal oxidoreduction by microbial cells. J lnd Microbial Biotechn. 1995;14:169-77.
Weilharter A, Mitter 8 , Shin MV, Chain PS, Nowak J, Sessitsch A. Complete genome sequence
of lhe plant growth-promoting endophyte Burkholderia phytofirmans strain PsJN. J Bacteriol.
2011 ;193:3383-4.
Welbaum G, Sturz AV, Dong Z, Nowak J. Fertilizing soil microorganisms to improve productivity
of agroecosystems. Crit Rev Plant Sei. 2004;23:175-93.
Wisniewski-Dyé F, Borziak K, Khalsa-Moyers G, Alexandre G, Sukharnikov LO, Wuichet K,

Hurst GB, McDonald WH, Robertson JS, Barbe V, Calteau A , Rouy Z, Mangenot S , Prigent-
Combaret C, Normand P, Boyer M, Siguier P, Dessaux Y, Elmerich C, Condemine G, Krishnen
G, Kennedy 1, Paterson AH, González V, Mavingui P, Zhulin IB. Azospirillum genomes reveal
transition of bacteria from aquatic to terrestrial environments. PLoS Genet. 2011;7:e1002430.
Wu se, Cao ZH, Li ZG, Cheung KC, Wong MH. Effects of biofertilizer containing N-fixer, P and
K solubilizers and AM fungi on maize growth: a greenhouse triai. Geoderma. 2005;125:155-66.
Xu G, Fan X, Miller AJ. Plant nitrogen assimilation and use efficiency. Ann Rev Plant Biai.
2012:63: 153-82.
Xu XP, Liu H, Tian L, Dong XB, Shen SH, Qu LO. lntegrated and comparative proteomics of
high-oil and high-protein soybean seeds. Food Chem. 2015;172:105-16.
Yadegari M, Rahmani HA, Noormohammadi G , Ayneband A . Plant growth promoting

rhizobacteria increase growth, yield and nitrogen fixation in Phaseolus vulgaris. J Plant Nutr.
2010;33:1733-43.
Yan Y, Yang J, Dou Y, Chen M, Ping S, Peng J, Lu W, Zhang W, Yao Z, LI H, Liu W, He

S, Geng L, Zhang X, Yang F, Yu H, Zhan Y, Li D, Lin Z, Wang Y, Elmerich C, Lin M, Jin O .
Nitrogen fixation island and rhizosphere competence traits in lhe genome of root-associated
Pseudomonas stutzeri A 1501 . Proc Nat Acad Sei. 2008; 105:7564-9.
Yanni YG, Dazzo FB, Squartini A, Zanardo M, Zidan MI, Elsadany AEY. Assessment of the
natural endophytic association between Rhizobium and wheat and its ability to increase wheat
production in the Nile delta. Plant Soil. 2016;407:367-83.
Yasuda M , lsawa T, Minamisawa K, Shinozaki S, Nakashita H. Effects of colonization of a

bacterial endophyte, Azospiril/um sp B510 on dlsease resistance in rica. Biosci Biotechnol
Biachem. 2009;73:2595-9.
Zahir ZA, Zafar-ul-Hye M, Sajjad S, Naveed M. Comparativa effectiveness of Pseudomonas

and Serratia sp. containing ACC-deaminase ror colnoculation with Rhizoblum leguminosarum
to improve growth, nodulation, and yleld of lentil. Biol Fertil Soils. 2011;47:457-65.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-648, 2019

Zeng Q, Wu X, Wen X. Effects of Soluble Phosphate on phosphate-solubilizing characteristics

and expression of gcd gene in Pseudomonas frederil<sbergensis JW-S02. Curr Microbial.
2016:72:198-206.
Ziegler MF. Inocular bactérias na cultura da cana pode ser mais eficiente que usar fertilizantes.
São Paulo: Agência Fapesp; 2017 [acesso11 abril 2017]. Disponlvel em: http://agencia.fapesp.
br/inocular-bacterias-na-cultura-da-cana-pode-ser-mais-eficiente-que-usar-fertilizantes/25085
/?fbclid=lwAR0iK_97rvSV25RydCWVOvaTAsYIPkY62uwpWCWUEiZ3xcd8vru9OzwKCoU#.
XLH8RmvnJQO.facebook.
Zilli JE, Ribeiro KG, Campo RJ, Hungria M. lnfluence of fungicide seed treatment on soybean
nodulation and grain yield. Rev Bras Cienc Solo. 2009;33:917-23.
Zotarelli L, Zatorre N, Boddey RM, Urquiaga S, Jantalia CP, Franchini JC, Alves BJR. lnfluence
of no-tillage and frequency of a green manure legume in crop rotations for balancing N outputs
and preserving soil organic C stocks. Field Crop Res. 2012;132:185-95.
Tópicos Ci. Solo, 10:577-6'18, 201 9

EVOLUÇÃO DO USO DAS
TÉCNICAS MOLECULARES NOS
ESTUDOS FILOGENÉTICOS E
DAS COMUNIDADES DE FUNGOS
MICORRÍZICOS ARBUSCULARES
Camila Maistro Patreze11J, Candido Barreto Novaisl21

& Orivaldo José Saggin Júniort31
Introdução....................................................................................................................................... ......... 649

Particularidades no isolamento de ácidos nucleicos dos FMAs .................................................. ............ 652
Estudos moleculares com FMAs ........................................................................................................... 663
A evolução das técnicas para estudos filogenéticos dos FMAs .......................................................... 663
Estudos desenvolvidos por pesquisadores brasileiros envolvendo filogenia
e taxonomia de FMAs ......................................................................................................................... 673
Principais técnicas e "primers" utilizados para avaliação das comunidades de FMAs ........................... 677
Estudos das comunidades de FMAs no Brasil utilizando ferramentas moleculares e morfológicas ....... 681
Literatura citada ............................................................................................................ ..... ...................... 684
INTRODUÇÃO
Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMAs), filo Glomeromycota, são

simbiontes obrigatórios das plantas e formam comunidades compostas por
múltiplas espécies na mesma raiz (Vályi et ai., 2016), sendo que muitas destas
espécies não podem ser isoladas facilmente com o uso de plantas hospedeiras.
Por exemplo, as espécies Rhizophagus fasciculatus e Rhizophagus intraradices
ocupam o mesmo nicho ecológico. Ao tentar isolar R. fascicu/atus em uma
cultura pura, os esporos de R. intraradices se desenvolveram intensamente
nas raízes das plantas e, assim, provavelmente, suplantaram as micorrizas
formadas pela espécie R. fasciculatus (Koske, 1985; Walker e Koske, 1987;
INVAM, 2018). A obtenção de uma cultura pura de R. fasciculatus ainda é
um problema (INVAM, 2018). Soma-se a isso o tamanho microscópico de
seus esporos ou esporocarpos, escassez e complexidade das características
11 ' UnivcrsiJuJc Fc(krJI J o Esl.llh, do lliu de Ju11ciro, lns1111110 dc llioc1~n.:i11s, Di:p111101111:11111 di: Bu1ti11kJ, Ri,, ,l,·
Janeiro, RJ, llrasil.
111 Uni\ crsiduuc FcJcr.il lluml ,.lo Rio Jc Janci111, 1',',s•gn11l11aç.1,1 1· 111 Cio:nci.is A111b1..:111:1is i: Flurc:.tJi,, "t:1op.:J1..-. 1•
10, Urusil.
111 E111brap11 J\grohiolui;in, Lab11m1uno li.: Mil:urriLn~, S,•rüpi:J i.:J, RJ. llnis1I.
650 Camila Maistro Patreze et ai.
morfológicas para identificação de material e limitado conhecimento sobre a

história natural dos FMAs (Taylor et ai., 2016).
A identificação de espécies com base em sua morfologia de esporos é
difícil uma vez que tipos semelhantes de esporos podem ser formados por
fungos que são distantemente relacionados (Redecker et ai., 2000). Além disso,
a formação de esporos nem sempre está correlacionada com a extensão da
colonização das raízes e, portanto, as avaliações das comunidades de FMAs
baseadas apenas em esporos podem não refletir com precisão a comunidade
de FMAs que está associada às plantas (Appoloni et ai., 2008). Um exemplo
notável de problemas taxonômicos com a identificação de espécies e gêneros
de Glomeromycota é o gênero G/omus, que, tendo um mesmo morfotipo para
diversas espécies, teve muitas espécies transferidas para outros gêneros
baseado na taxonomia molecular.
O estudo das comunidades de FMAs por meio de técnicas moleculares,
especialmente aquelas baseadas em métodos de identificação em larga
escala, tem revolucionado o campo da ecologia e auxiliado na obtenção
de dados de composição e estrutura de comunidades desses organismos,
particularmente das espécies que não são cultiváveis. Os estudos moleculares
envolvendo amostras de campo mostram que algumas espécies de FMAs
têm distribuição limitada e outras são generalistas e surpreendentemente
difundidas (Ôpik et ai., 2006).
A linha do tempo mostrada por Escobar-Zepeda et ai. (2015) aponta os
principais marcos na evolução dos estudos de comunidades microbiológicas, o
que também corresponde aos principais marcos para os estudos moleculares
envolvendo os FMAs. Desde as primeiras observações da microbiota oral
sob o microscópio, em 1676, até as análises por sequenciamento de nova
geração, houve uma evolução tecnológica que permitiu mudanças significativas
nos paradigmas científicos e um conhecimento cada vez maior acerca dos
seres vivos. Com isto, houve a proposição da categoria Domínio, para
classificação de todos os seres vivos, baseada nas análises de sequências
do DNA ribossomal em conjunção com o sequenciamento Sanger, em
1977. Em 1990, iniciaram-se os estudos de comunidades bacterianas, com
o emprego da região ribossomal 16S na construção de bibliotecas e, em
1998, os estudos metagenômicos que, com o advento das plataformas de
sequenciamento de nova geração, ganharam rapidez na obtenção de dados,
chegando à obtenção de 1Gb de dados em duas horas (tecnologia PacBio
RS da Pacific Bioscience ).
Esta evolução nas ferramentas utilizadas nos estudos de biologia molecular
reflete no aumento do número de publicações utilizando essas técnicas entre 0
Tó picos Ci. Solo, 10:649-693, 2019

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenéticos e das... 651
o
final do século XX e início do XXI (Figura 1). número de publicações listadas
pela base Scopus buscando com as palavras "mycorrhiz* ANO molecular"
mostra claramente o incremento do uso das ferramentas de biologia molecular
nos estudos das micorrizas, passando de uma publicação em 1987 para mais
de 200 publicações em 2014 e 2016. Paralelamente há um incremento no
número total de trabalhos de taxonomia dos fungos micorrízicos, mostrado
pela busca "mycorrhiz* ANO taxonomy", passando de duas publicações em
1989 para 47 publicações em 2012. Particularmente, a partir de 2010, o
número de publicações de taxonomia de fungos micorrízicos envolvendo as
ferramentas de biologia molecular, mostrado pela busca "Mycorrhiz* ANO
taxonomy ANO dna", passa a refletir o mesmo comportamento do número
total de trabalhos de taxonomia, mostrando que entre 40-50% das publicações
de taxonomia de fungos micorrízicos passam a utilizar as ferramentas de
biologia molecular.
A primeira proposta de filogenia dos FMAs baseada em dados moleculares
foi feita a partir do sequenciamento de ONA da região da subunidade menor
que codifica o RNA ribossomal conhecida como Sma/1 Subunit Ribosomal RNA
(SSU rRNA). Tal proposta culminou no reconhecimento deste grupo de fungos
como um filo separado de outros organismos fúngicos (Schüf1Ier et ai., 2001 ).
Nesta proposta, Glomeromycota, como nomeado tal filo, foi mais próximo
dos filos Ascomycota e Basidiomycota. O filo Glomeromycota compreende
atualmente 316 espécies descritas (Schül1Ier, 2018), das aproximadamente
100.000 espécies descritas para o reino Fungi.
21 0
- Mycorrhiz• ANO molecular
111 175
.~ - Mycorrhiz* ANO taxonomy
(.),
-~ 140
::õ - Mycorrhiz* ANO taxonomy ANO dna
:::,
e.
(1)
105
'O
~ 70
E
,:::,
Z 35
o k~~~:;::::::;:~~ R;;:::,::~~~-.-r.-r.-,r--r-..;:.,
1987 1990 1992 1994 1996 1998 2000 2002 2004 2006 2008 2010 2012 2014 2016 2018
Ano
Figura 1. Número de publicações listadas pela ~ase Scopus (utilizando o Portal

de Periódicos da CAPES) por busca nos tttul~s, resumos e p~l~vras-chav~
1
de três combinações de procura: 11 mycorrhlz ANO molecular' , mycorrhlz
ANO taxonomy" e 11 Mycorrhlz* ANO taxonomy ANO dna".
Tópícos Ci. Solo. 10:649-693, 201 9

652 Cmnila Muislro Pc1lreze el nl.
Após a publicação de Schü~ler et ai. (2001) utilizando como marcador a

subunidade ribossornal menor - 18S (SSU rRNA), este marcador se tomou 0
mais comum nos estudos com FMAs. Entretanto, estão sendo cada vez mais
frequentes estudos utilizando como marcadores a subunidade ribossomal
maior - 28S (LSU rRNA), os espaçadores internos transcritos - ITS1-5.8S
rRNA-ITS2 (ITS), as subunidades do ribossomo mitocondrial (mt-SSU e
mt-LSU) e os genes que codificam as proteínas actina, 13-tubulina, H·-ATPase e
transportadoras de fosfato. Com o advento e uso desses marcadores, surgiram
novas propostas de classificação dos membros de Glomeromycota também
baseadas em ferramentas de biologia molecular. Na análise de Helgason et
ai. (2003), os genes da actina e o fator de elongação 1-alfa foram utilizados
e o filo Glomeromycota se apresentou como grupo irmão do filo Zigomycota
(ordem Mortierellales). Já nas análises filogenéticas baseadas no gene da
13-tubulina, realizadas por dois grupos de pesquisa distintos (Corradi et ai.,
2004; Msiska e Morton, 2009), o grupo irmão de Glomeromycota proposto
foi o filo Chytridiomycota. Estudos com os genes da H+-ATPase (Ferrai et ai.,
2000), transportadoras de fosfato (Sokolski et ai., 2011) e do mt-LSU (Bõrstler
et ai., 2008) indicam que essas sequências gênicas podem ser utilizadas
para diferenciar linhagens dentro do gênero Glomus.
Assim, os estudos moleculares avançaram a partir dos estudos filogenéticos
para estudos das comunidades com o objetivo de levantar a diversidade de
espécies em diferentes ambientes e avaliar a resposta da comunidade de
FMAs a diversos fatores como: impactos antrópicos; influência do ambiente,
estação climática e estágio fenológico da planta hospedeira (Husband et
ai. 2002); preferência à planta hospedeira e especificidade (Helgason et ai.
2002); sistema de manejo e diferentes culturas agrlcolas (Hijri et ai. 2006);
e conhecimento dos mecanismos de regulação da simbiose (Kiriachek et
ai., 2009; Lambais e Ramos, 201 O). Neste capítulo, discutiremos a evolução
do uso das técnicas moleculares aplicadas nos estudos filogenéticos e das
comunidades de FMAs, destacando as pesquisas em solos e sistemas
brasileiros, as quais serão abordadas sequencialmente em relação ao ano
de publicação.
PARTICULARIDADES NO ISOLAMENTO DE
ÁCIDOS NUCLEICOS DOS FMAS
Os FMAs são organismos biotróficos obrigatórios e não é possível

cultivá-los isoladamente de raízes metabolicamente ativas, ou seja, na
ausência da planta ou de parte da planta hospedeira. Desta forma, existem
T6picos Ci. Solu, I0:6t'J 'J-69:i, 20 J 9

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenéticos e das. .. 653
apenas duas técnicas para a multiplicação de hifas e esporos de FMAs para

obtenção de material genético visando estudos moleculares: o cultivo in vitro
dos FMAs em raízes modificadas geneticamente pelo plasmídeo Ri (root-
inducing) de Agrobacterium rhizogenes, sendo comumente usada a raiz de
cenoura, mas já desenvolvido para diferentes espécies de plantas; e o cultivo
em vasos, comumente realizado usando gramíneas, que possuem sistema
radicular bem desenvolvido, ciclo de vida curto e alta eficiência fotossintética.
Assim, a partir destas formas de multiplicação, podem-se isolar os esporos
e utilizá-los na extração de DNA ou RNA. Para estudos de comunidades e
análises metagenômicas, são utilizadas amostras de solo rizosférico ou de
raízes micorrizadas para extração do DNA ou RNA.
É importante salientar que a obtenção de DNA de FMAs com alta qualidade
depende em grande parte do preparo da amostra. Um problema significativo
desta etapa é a "baixa pureza" do produto de extração de DNA destes fungos,
pois, como já mencionado, os FMAs são geralmente cultivados in vivo com
uma planta hospedeira no sistema conhecido como vaso de cultivo (Millner
e Kitt, 1992; Vassilev et ai., 2005). A desvantagem deste sistema é que os
esporos obtidos podem estar contaminados com compostos orgânicos do
substrato de cultivo, exsudados radiculares e provavelmente com outros
microrganismos de natureza bacteriana ou fúngica. Para solucionar este
problema, são necessários procedimentos especiais no estágio de preparação
da amostra. Resumidamente, após extração, os esporos são submetidos a 4 ou
5 sessões de ultrassom de 15 s, intercaladas por lavagens em água destilada
estéril; após lavagem, os esporos são levados à geladeira por no mínimo um
dia, para que os esporos degradados, mortos ou parasitados se tornem mais
visíveis e possam ser removidos no processo de seleção sob microscópio
estereoscópico (Novais et ai. , 2017). Muitos autores também submetem
os esporos ao protocolo de desinfestação superficial com cloramina T 2 %
suplementada com estreptomicina (400 mg/ml de solução de cloramina T).
No INVAM (2018), o protocolo padrão utilizado não resulta na obtenção do
DNA isolado, pois esporos individuais rompidos em microtubos são utilizados
diretamente como DNA molde na PCR.
A extração de DNA a partir de esporos e raízes micorrizadas tem suas
especificidades. Para isolar material genético a partir de amostras de raízes,
tem sido utilizado de 30 (Õpik et ai., 2006) a 1000 mg de material fresco
(Gollotte et ai., 2004). Enquanto ao trabalhar com esporos, é possível obter
DNA a partir de um único esporo individual ou de um grupo de esporos.
Existem vários métodos eficazes de extração de DNA de FMAs, desde
0 método de extração CTAB comumente utilizado ou aqueles baseados
em tampão TE, tampões com Chelex 100, tampão "ROSE", tampão com
Tópicos Ci. Solo, 10:Gtl9-693, 2019

654 Camila Maislro Palreze el ai.
NaOH , a kits comerciais Miniprep (Osmundson et ai., 2013; Diédhiou et ai.,

2014 ). Na maioria dos casos, os protocolos de extração com tampões são
adaptados, enquanto nos kits comerciais para extração de DNA são utilizados
os protocolos recomendados pelo fabricante. A possibilidade de amplificar o
DNA de FMAs em quantidade suficiente para identificar as espécies a partir
de DNA extraído de um ou mais esporos através de sua quebra em solução
NaOH 0,25 M (Novais et ai, 2017) já foi confirmada por diversos grupos de
pesquisa, sendo este método suficientemente barato para processar muitas
amostras.
A utilização de um esporo individual nas extrações de DNA ou reações de
amplificação por PCR teve início na década de 90 por Sanders et ai. (1995).
Diferentes estratégias objetivando conseguir amplificação a partir de um único
esporo foram sendo aplicadas (Quadro 1), embora a quantidade de DNA
presente nos esporos de FMA não fosse mensurada. Atualmente, apesar de
equipamentos mais recentes e sensíveis que medem a quantidade de DNA
por espectrofotometria (Nanodrop) ou por uso de moléculas fluorescentes
(Qubit), os quais permitiriam quantificar o DNA de FMAs de forma mais
precisa, ainda não se tem uma compilação com a variação nas quantidades
médias de DNA por espécie, provavelmente devido à variação nos métodos
de quebra de esporos e extração de DNA.
Quadro 1. Diferentes meios para rompimento da parede dos esporos de FMAs

para ter acesso aos núcleos para extração de DNA descritas em publicações
envolvendo estes fungos e estudos moleculares
Meio de quebra do esporo de FMA Referências

Tris e resina Chelex 100 Sanders et ai. (1995)
Simon (1996)
Simon et ai. (1992)
Souza et ai. (2004)
Proteinase K e calor Bianciotto et ai. (1996)
Ciclos de congelamento/aquecimento Gehrig et ai. (1996)
NaOH, aquecimento e neutralização Redecker et ai. ( 1997)
Tampão da PCR Vandenkoornhuyse e Leyval (1998)
Antoniolli et ai. (2000)
Msiska e Morton (2009)
Tampão do kit Dynabeads Schwarzott e Schül!ler (2001)
Agua Helgason et ai. (2003)
Colozzi-Filho e Cardoso (2000)
Tópicos Ci. Solo, 10:6<19-69:J, 201 9

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenélicos e das... 655
Na realidade, na maioria dos casos, não é possível visualizar em gel de

agarose a amplificação de regiões de DNA de FMAs após a primeira reação
de PCR feita com DNA extraído de um único ou de um grupo pequeno de
esporos. Somente fazendo uso da técnica de "nested PCR", em que se utiliza
o produto de PCR de uma primeira amplificação como molde para a segunda
amplificação, é que se obtém produto visível em gel. A realização da "nested
PCR" utilizando "primers" específicos é importante para solucionar problemas
de contaminação com DNA estranho ou oriundo de outro organismo (Redecker,
2000; Schwarzott e Schür.iler, 2001 ). Redecker (2000) foi um dos primeiros
pesquisadores a usar a estratégia de "nested PCR" para identificar FMAs.
Na primeira PCR, este autor utilizou o par de "primers" universais NSS e ITS4,
que permite amplificar a região dos genes SSU do DNA ribossomal (rDNA)
e as duas regiões intergênicas (ITS1-5.8S-ITS2), em seguida, o produto
desta primeira PCR foi utilizado como DNA molde em uma segunda rodada
utilizando uma série de "primers" específicos nas combinações ARCH 1311 ,
ACAU1660, LETC1670, GLOM1310 com 1TS4; e ITS1F com GLOM5.8R e
GIGA5.8R. Os "primers" universais para eucariotos ou fungos geralmente
são empregados na primeira PCR e os mais específicos (famílias, gêneros e
espécies de FMAs) são empregados na "nested PCR", mas alguns trabalhos
usam essa opção invertida (Palenzuela et ai., 2011 ). Uma extensa revisão
de "primers" é apresentada por Covacevich (201 O). Uma lista atualizada
dos "primers" para o DNA ribossomal nuclear, restrita aos mais citados nos
estudos de FMAs, é apresentada nos quadros 2 ("primers forward") e 3
("primers reverse").
É importante salientar que geralmente o sucesso na amplificação
correlaciona-se positivamente com a pureza do DNA extraído (Diédhiou et
ai., 2014), de forma que, em alguns casos, para conseguir amplificar o DNA
molde e obter um produto de PCR de alta qualidade, é necessário que o DNA
seja diluído de 100 a 1000 vezes para reduzir a concentração de impurezas
inibidoras da PCR.
Outro aspecto peculiar dos FMAs é a organização genômica dos esporos
multinucleados e hifas cenocíticas. O fato de haver múltiplos núcleos e eles
serem potencialmente geneticamente distintos entre si, mas coexistem e
circulam livremente dentro do seu micélio cenocítico e esporos, torna os
estudos com FMAs complexos, pois é difícil delinear um individuo, mesmo
com métodos moleculares. A diversidade genética entre núcleos de um mesmo
micélio pode ocorrer porque FMAs com passivei diferença genética, em
alguns casos, são capazes de realizar anastomoses entre si (Chagnon,
2014), podendo formar um micélio contínuo em que núcleos de diferentes
composições genéticas se misturam (Young, 2009).
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 2019

o:
ü
Quadro 2. "Primers forward" para iniciar a replicação de DNA ribossomal mais citados em estudos envolvendo os fungos
°'
Vl
r.'
o
"'
micorrízicos arbusculares (ordenados pela região e pelo nome do primer)
°'
n ~Prime( Região Especificidade/grupo alvo Sequência Autores
(J,
o NS1 V1 Eucariotos 5'-GTA GTC ATA TGC TTG TCT C-3' White et ai. (1990)
.9
~ VANS1 V1 Glomeromycota, exceto 5'-GTC TAG TAT AAT CGT TAT ACA GG-3' Simon et ai. (1992)
o
o, Archaeosporales e Paraglomerales
..e,
\D (Redecker et ai. (2000)
°'
"°
w AML1 V2 Glomeromycota 5'-ATC AAC TTT CGA TGG TAG GAT AGA-3' Lee et ai. (2008)
N)
GlomerWT0 V2 Fungos 5'-GDW TCA TTC AAA TTT CTG CCC TAT- 3' Wubet et ai. (2006)
-
o
~
NS31 V3 Eucariotos 5'-TTG GAG GGC AAG TCT GGT GCC-3' Simon et ai. (1992) n
[lJ
WANDA V3 Eucariotos 5'-CAG CCG CGG TAA TTC CAG CT-3' Dumbrell et ai. (2011) 3
[lJ
AMV4.5NF V4 Glomeromycota, exceto 5'-AAG CTC GTA GTT GAA TTT CG-3' Saito et ai. (2004) 3:
[lJ
Archaeosporaceae e ;;;·
::;
Paraglomeraceae o
NSS vs Eucariotos 5'-AAC TTA AAG GAA TTG ACG GAA G-3' White et ai. (1990) ~
::;
ro
ARCH1311 V6 Archaeosporales 5'-TGC TAAATA GCC AGG CTG Y-3' Redecker (2000) N
ro
FM6 V6 Gigasporaceae 5'-ACC TGC TAAATA GTC AGG CTA-3' Souza et ai. (2004) -
ro
[ lJ
GIGA1313 V6 Gigasporaceae 5'-CTAAAT AGT CAG GCTAwT CTT-3' Redecker (2006)
GLOM1310 V6 Glomeraceae 5'-AGC TAG GYC TAA CAT TGT TA-3' Redecker (2000)
PARA1313 V6 Paraglomus 5'-CTAAAT AGC CAG GCT GTT CTC-3' Hijri et ai. (2006)
GLOC1 355 V7 Diversisporales 5'-TCT TAG AGG GAC TAT TGG CAT TT-3' Redecker et ai. (2007)
NS7 V7 Eucariotos 5'-GAG GCAATAACA GGT CGT TGA TGC-3' White et ai. (1990)
SSUmAf V8 Glomeromycota SSUmAf1 5'-TGG GTAATC TTT TGA AAC TTY A- 3' Krüger et ai. (2009)
SSUmAf2 5'-TGG GTAATC TTR TGAAAC TTC A-3'
R eg1ao. Regiáo aproximada do inicio da replicação. Para maior precisão da região de inicio da replicação ver a figura 2 .
--, Quadro 2. Cont.
o-
"Q.
n PPrimer" Região Especificidade/grupo alvo Sequência Autores [11
o
V,
<:
Q..
n SSUmCf V8-V9 Glomeromycota SSUmCf1 5'-T CGC TCT TCA ACG AGG AAT C-3' Krüger et ai. (2009) e:
,<')
(J) SSUmCf2 5'-TAT TGT TCT TCA ACG AGG AAT C-3' OI•
o
o
p SSUmCf3 5'-TAT TGC TCT TNA ACG AGG AAT C-3' a.
o
-'
o ACAU1661 V9 Acaulosporaceae 5'-TGA GAC TCT CGG ATC GGG-3' Redecker et ai. (2003) e:
V>
O' o
A
GLOMBS1670 V9 Subgrupo de Funneliformis 5'-AGC TTT AAC CGG CAT CTG T-3' Hijri et ai. (2006) a.
-!> OI
V>
C\ mosseae ro".
\.C
n
.w LETC1670 V9 Claroideoglomeraceae 5'-GAT CGG CGA TCG GTG AGT-3' Redecker (2000) :,
N) n'
-
o
..::;; LETC1677 V9 Claroideoglomeraceae 5'-CGG TGA GTA GCAATA TTC G-3' Redecker (2006)
3
o
OI
V>
SSU-Glom1 V9 Fungos 5'-ATT ACG TCC CTG CCC TTT GTA CA-3' Renker et ai. (2003) r.i"
n
5'-TGT ATT GGATCAAAC GTC-3' Millner et ai. (2001 a) e:
GBRAS86 ITS1 Paraglomus brasilianum !Si"
@
GETU1 ITS1 Claroldeoglomus etunicatum 5'-GTA TTCAAAACC CACACT-3' Millner et ai. (2001 b) V>
:,
Millner et ai. (1998)
o
GM0S2 ITS1 Funneliformis mosseae e 5'-AAA TAT TTAAAA CCC CAC TC-3' V>
ro
Funneliformis monosporus V,
2"
e.
GOCC56 ITS1 Paraglomus occultum 5'-CAA CCC GCT CKT GTA TTT-3' Millner et ai. (2001a) o
V,
~
ITS1 ITS1 Eucariotos 5'-TCC GTA GGT GAA CCT GCG G-3' White et ai. (1990) o
to
ro
ITS1F ITS1 Fungos 5'-CTT GGT CAT TTA GAG GAA GTAA-3' Gardes e Bruns (1993) ::,
~
ITS5 ITS1 Eucariotos 5'-GGAAGT AAAAGT CGT AAC AAG G-3' White et ai. ( 1990) n·
o
V>
ITS3 5.8S Eucariotos 5'-GCA TCG ATG AAG AAC GCA GC-3' White et ai. (1990) ro
e.
OI
ITS7o 5.8S Fungos 5'-GTG AAT CAT CRAATY TTT G-3' Kohout et ai. (2014) !'1
250f 01 Eucariotos 5'-AGT TGT TTG GGA TTG CAG CT-3' Sykorová et ai. (2012)
28G1 01 Glomeromycota e outros fungos 5'-CAT GGA GGG TGA GAA TCC CG-3' Silva et ai. (2006)
O\
38.21 01 Glomus claroideum 5'-TGG GCT CGC GGC CGG TAG-3' Turnau et ai. (2001) Ui
-..1
-
e--
'-::1
Quadro 2. Cont.
J
~
.., .._~r- :x:·

C'
O'
R~iãa Es:::-ed:Itid2rl-:.';irupo ê !\"O ~~ida ~ :_~~
- ~ Dl D:-.,-e.~ c cela~ s·- TA.\.~TC T~C CTG GTT CCC.AGG ,e-~· ~ - -E' '=
- ---
- - --- - -·~
~·
f5 01 .~ca.i.:;...~-a pa~ -.aa
---
,... ____
-
:-:--
5'-TA.\ATC TCC GAG GTT TCC TTG e ~· -..::..:. --=--=
'--=~- ---·.
- -- -=--
-
- .-.,.- - ,
~ o,
-= LRi Eucal<ltOS 5'-GCA T..\T CAA TA~ GCG GAG G...\--3" '• - t ·_ ~ :::: .. .::.... #---·-
C'
,..::
..,;:
S23 01 G.~ r us ·11:raraa-.::es 5'-GTT CGG TTG ATC AG.~ TCC GCT--3. .--- -~ =- ,:--: ~ . ;-~_
-::;:
:-=- _z:::::...:: :-: =- - ----
--=
e
H..R3 D1-D2 Glomemmymta e alguns 5'-TTG A.\A GGG A~'\ CG.~ TTG A.\G T--3' ..,:::_~::?e:.:!.,_ -:::..!
Sasiodiomycota
ALt-7)1 o~ Furme!=form:s coro.-;êtum 5'-GGAA~G ATG AAA,AGAACT TTG A~.\ ..~GA c--3· ::~-; ~2.
---- -,
G~1 0f 02 Clado de Claroideoglomus 5'-ATT G.A.A GTCAGT CGT GCT Gc- 3· ~ C~\": ê: =-. :: · ::_ ~
d aroideum ..!2J-::-S,~ .; e:~ :::-.:--;-
Gl-d 101 D2 Rhéophagus irregulan·s 5'-GAT TG.â.. AGC CAG TCG TAC CT-3' s:; ,:'~\'""3 ~~ L : : ~:
--
J.:.._-~-3·,--:\:3 =: :. \.=-= =-='
-:;
GM~Of D2 Funne!iformis mosseae 5'- TCAACC TTT TGA GCT CGG rc--3· S-:. ·, e~~~-a .~: E-' , :-.:- ~ : '
521 02 Glomus mosseae 5'-CCT TTT GAG CTC GGT CTC GTG-3. \"2:1 TL '"i~ 'l <:' ~ 2.. ~1~ )
523 D2 G/omeraceae 5'-GTA CGG TTA GTC A.:.\C ATC C--3' \'::iil Tu-:.~ . e-: 2- l. ~ ~~l
5.25 02 Glomus mosseae S'- ATC AAC CTT TTG AGC TCG-3' \'3n Tu:rte., e: a'... \ t~.3'
Trcu\c?~..:-t et à tt~s,
glo454 D2-03 Fungos 5'-TGAAAG GGAAAC GAT TGAAGT--3' Le'.,be_rg et e'.. t: u t : ,
-l Quadro 3. "Primers reverse" para iniciar a replicação de DNA ribossomal mais citados em estudos envolvendo os fungos
O·
-.:,
n· micorrizicos arbusculares (ordenados pela região e pelo nome do primer)
oVI rn
n o<
"Primer" Região Especificidade/grupo alvo Sequência Autores i:
lo()
c.r, Q,11
o VAACAU V2 Acaulosporaceae 5'-TGA TTC ACC AAT GGG AAA CCC C-3' Simon et ai. (1993) o
p o.
..... VAGIGA V2 Gigasporaceae 5'-TCA CCAAGG GAAACC CGAAGG-3' Simon et ai. (1993) o
o e:
u,
O\ VAGLO V2 Glomaceae 5'-CAA GGG AAT CGG TTG CCC GAT-3' Simon et ai. (1993) o
.t:. o.
'P VALETC V2 Claroideoglomus etunicatum 5'-ATC ACC AAG GTT TAG TTG GTT GC-3' Simon et ai. (1993) Q,I
u,
°'w
\O
NS2 V3 Eucariotos 5'-GGC TGC TGG CAC CAG ACT TGC-3' White et ai. (1990) m.
n
::,
N)
AM1 V5 Fungos, mas amplia fracamente Helgason et ai. (1998) ;:;·
o 5'-GTT TCC CGT AAG GCG CCG AA-3' CJ
u,
I.O Archaeosporales e Paraglomerales
3
(Redecker et ai. (2000) o
ro
n
AM2 V5 Fungos, mas não amplia 5'-GTT TCC CGT AAG GTG CCA AA-3' Santos-González s.
Archaeosporales e Paraglomerales et ai. (2007) Q,I
@
u,
AM3 V5 Fungos, mas não amplia 5'-GTT TCC CGT AAG GTG CCG AA-3' Santos-González ::,
Archaeosporales e Paraglomerales et ai. (2007) ou,
ro
u,
AMDGR V5 Glomeromycota 5'-CCC AAC TAT CCC TAT TAA TCA T-3' Sato et ai. (2005) e:e.
AML2 VS Glomeromycota 5'-GAA CCC AAA CAC TTT GGT TTC C-3' Lee et ai (2008) ou,
AMV4 .5NR vs Glomeromycota, exceto 5'-CAC CCA TAG AAT CAA GAA AGA-3' Sai to et ai. (2004) ~
õ
Archaeosporaceae e \O
ro
::::,
Paraglomeraceae
~
;:;·
ARCH1375R V7 Archaeospora 5'-TCAAAC TTC CGTTGG CTA RTC GCR C-3' Russell et ai. (2002) ou,
GLO1375R V7 Glomus 5'-ACT TCC ATC GGT TAAACA CC-3' Russell et ai. (2002) ('i)
o.
o,
GlomerWT1 V7 Archaeosporaceae 5'-CAA ACT TCM GTT GGC TAA TCG CGC-3' Wubet et ai. (2006) u,
GlomerWT2 V7 Glomeraceae 5'-CAAACT TCC ATC GGT TAR ACA CCG-3' Wubet et ai. (2006)
Pacisporaceae
GlomerWT3 V7 Diversisporaceae 5'-CAAACT TCC ATT GRC TAA ATG CCA-3' Wubet et ai. (2006) O\
Reg1ao: Região aproximada do início da replicação. Para maior precisão da região de inicio da replicação ver a figura 2. VI
\O
--l Quadro 3. Cont.
o,
"Q.
r>
°'
°'
o
o UPrimer" Região Especificidade/grupo alvo Sequência Autores
o"' Glomer\/VT4 V7 Acaulosporaceae Glomeraceae 5'-CAAACT TCC ATB GGC TAAACG CCR-3' Wubet et ai. (2006)
cn Gigasporaceae Pacisporaceae
o
Paraglomeraceae
-º......
o Glomer1536 V8 Fungos 5'-RTT GCA ATG CTC TAT CCC CA-3' Wubet e\ ai. (2006)
°'
~
~
6'
NS8
F1Ra
V9 Eucariotos 5'-TCC GCA GGT TCA CCT ACG GA-3' White et ai. (1990)
\O
ITS1 Fungos 5'-CTT TIA CTT CCT CTA AAT GAC C-3' Souza et ai. (2004)
w
r-.:)
ITS2 ITS1 Eucariotos 5'-GCT GCG TTC TTC ATC GAT GC-3' White et ai. (1990)
o
..... GBRAS388 5.8S Paraglomus brasilianum 5'-CGC TAT TCA TTG TGC ACT-3' Millner et ai. (2001a)
-.=,
GOCC427 5.8S Paraglomus occultum 5'-CCA CAC CCA KTG CGC- 3' Millner et ai. (2001 a) oOI
GIGAS.SR 5.8S Gigasporaceae 3
5'-ACT GAC CCT CM GCA KGT G-3' Redecker (2000) ê,
GLOM5.8R 5.8S Glomeraceae 5'-TCC GTT GTT GAAAGT GAT C-3' Redecker (2000) 3::
!l)
GETU2 ITS2 Claroideog/omus etunicatum 5'-CTC ATC AAG CAA TIA CGA-3' Millner et ai. (2001 b) (/)
=r
o
GMOS1 ITS2 Funneliformis mosseae e 5'-CTG ANG ACG CCA GGT CAAAC-3' Millner et ai. (1998) v
!l)
Funneliformis monosporus ....
ro
N
GMOS5 ITS2 Funne/iformis mosseae 5'-GGC TCAATT CCG ACG CGA TCA CCC-3' Millner et ai. (1998) ro
~
ITS4 ITS2 Eucariotos 5'-TCC TCC GCT TAT TGA TAT GC-3' White et ai. ( 1990) O.J
ITS4i ITS2 Eucariotos 5'-TTG ATA TGC TIA AGT TCA GCG-3' Redecker et ai. (2003)
r1 D2-D1 Acau/ospora paulinae 5'-TCA TCT TTC CCT CAC GGT ACT TG-3' Gamper e
Leuchtmann (2007)
r2 D2-D1 Diversispora celata 5'-TGAACC CAAAAC CCACCAAAC TG-3' Gamper e
Leuchtmann (2007)
LSU-Glom1 D2 Glomeromycota e grupos basais 5'-CTT CAA TCG TTT CCC TTT CA-3' Renker et ai. (2003)
de Basidiomycota
LSU-Glom1b D2 Archaeosporales 5'-TCG TTT CCC TTT CAA CAA TTT CAC- 3' Walker et ai. (2007)
o: Quadro 3. Cont.
"O
n
o "Primer~ Região Especificidade/grupo alvo Sequência Autores [TI
<
"' Q_
("') 8.22 02 Glomus intraradices 5'-AAC TCC TCA CGC TCC ACA GA-3' van Tuinen et ai. (1998b) e:
<(°)
(f) CI•
o FLR2 03-02 Fungos 5'-GTC GTT TAAAGC CAT TAC GTC-3' Trouvelot et ai. (1999) o
9 e.
GM620r O3-D2 Funneliformis mosseae 5'-TAT CCG TTG CM TCC TCG G-3' Sykorová et ai. (2012) o
..... e::
o 4 .24 D3-D2 Scutellospora castanea 5'-TGT CCA TAA CCC AAC TTC GT-3' van Tuinen et ai. (1998b) "'o
C\
,;:,. e.
23.22 D3-D2 Gigaspora rosea 5'-GAA TCA CAG TCA GCA TGC TA-3' van Tuinen et ai. (1998b) CI
"°
C"I "'
ro.
"°
w 23.46 D3-D2 Gigaspora rosea 5'-GCT ATC CGT AAT CCAATA CTG-3' Trouvelot et ai. (1999) n
:::,
N 28G2 D3 Glomeromycota 5'-CCA TTA CGT CM CAT CCT TAA CG-3' Silva et ai. (2006) n
o..... CI
\,:) FLR4 D3 Glomeromycota 5'-TAC GTC AAC ATC CTT AAC GAA-3' Gollotte et ai. (2004) "'
3
o
GC650r D3 Clado de Claroideoglomus 5'-ACC AAA GAG AAG CCA GGT G-3' Sykorová et ai. (2012); i;i"'
n
claroideum Janousková et ai. (2009) e::
~
...,
Gl710r D3 Rhizophagus irregularis 5'-CGT TCT AAC CTA TTG ACC ATC-3' Sykorová et ai. (2012); ro
Janousková et ai. (2009) "'::i
o
LSUmAr D3 Glomeromycota LSUmAr1 5'-GC TCA CAC TCAAAT CTA TCAAA-3' Krüger et ai. (2009) "'ro
LSUmAr2 5'-GC TCT AAC TCAATT CTA TCG AT-3' "'
e
e..
LSUmAr3 5'-TGC TCTTAC TCAAAT CTA TCAAA-3' ou,
LSUmAr4 5'-GC TCT TAC TCAAAC CTA TCG A-3' ~
LSUmBr1 5'-DAA CAC TCG CAT ATA TGT TAG A-3' Krüger et ai. (2009)
o
co
LSUmBr D3 Glomeromycota ro
:::,
LSUmBr2 5'-AA CAC TCG CAC ACA TGT TAG A-3'
~
LSUmBr3 5'-AA CAC TCG CAT ACA TGT TAG A-3' n·
o
LSUmBr4 5'-AAA CAC TCG CAC ATA TGT TAG A-3' "'ro
LSUmBr5 5'-AA CAC TCG CAT ATA TGC TAG A-3' e..
e,
u,
NDL22 D3 Eucariotos 5'-TGG TCC GTG TTT CAA GAC G-3' van Tuinen et ai. (1998a)
O'I
O'I
662 Carnila Maislro Patreze el ai.
.~
ro
~
~ G.:omcr \'/TO ► ◄ C'cmor ,~o
◄ Fl.R2
º§ N51 ► NS)\ ► ◄ 1457 NM ► NS7 ►
◄ F 11la
◄ NS7
◄ rTs-11
....
1/) ITS IF►
ITS7o ►
CD ITS5► ◄ ITs-1
E ITS I ► ◄ ITS2 2801 ► glo4S4 ►
·e ITSJ ► LRI ► 250/► ◄ LSU-Glom1 ◄ N0L22
Q..
SSU (18S) l 1TS1 l:,.as11rs21 LSU (28S parcial)
◄ VMCAU SSL'mAI ► ◄GtOM OFI ◄ lSU•G'o,,, 1b ◄ lSUmAR
◄ VAGlul\
4 VAGLO SSUmCl ► Alf01 ►
◄ LSUmBR
◄ V'1.E1'C
0 1.1032> ◄ 0 1,10S 1
Alll1 ►
LHC l 6 70► ◄ GMOS5

1/) FLRJ ►
◄ i\MV4 :114R GOCC!:6► ◄ OOCC,1 77
ou
I;:: GIGA 131l ► LETC1077►
◄ 0ETU2
·u ARCH13 11 ► ACAU l66 1 ► GETUI ►
Q)
a. OLOMl 310► GLOMBS1670 ► 4 0LOLl5 .0R
GC◄ IOf►
01410f ►
·=~
◄ G,71(),
1/) FAP.A1 31J ►
Q) OBRAS'35► ◄ ODRI\SJU
O~l<UOf > ◄ OM!r.O<
◄ G!omcf"tVT1
~
Q) ◄ ~lemefflT2 8 23 ► ◄ 23.22
E ◄ Glcmo,wrJ
3821 ► 523 ► ◄ 23411
·e ◄ O!omorWT◄
Q.. 521 ► ◄• 2•
FM6 ►
f◄► ◄ ri ◄ 28G2
Gl0C13S5 ► m> ◄ r2
◄ AACH1375R 5.25 ► ◄ 822
◄ OL01375R
~QD[fil DO~~~~@JI rTSI 1 @ ] ~ @J 0D

1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1
l I l11 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1111 l' 1'1 1 l I l'
1
l 11 1 l' I' I' I' l I l' l' 1' I' I' I ' l l 1 1 I
~~#####~##~~~~~~#~#~#####~~#####~##~
~1800 pb -550- 700 pb -3200 pb
Figura 2. Regiões do DNA ribosomal nuclear e localização dos "primers". Setas

para a direita indicam "primers forward"; setas para a esquerda "primers
reverse". "Primers" acima da fita são geralmente utilizados em primeira
11 11
PCR ( primers universais para fungos ou eucariotos). "Primers" abaixo
da fita são geralmente utilizados em "nested PCR" (primers específicos
para Glomeromicotas ou grupos de Glomeromicotas). Informações sobre a
localização dos "primers" foram obtidas na sua descrição original, sendo
os autores dos "primers" citados nos quadros 2 e 3.
A capacidade dos FMAs em formar anastomoses e trocar material

genético aliada à formação de um grande número de núcleos por esporo
certamente contribui para o polimorfismo inter e intraespecífico, que são
utilizados para identificação molecular. Em 1999, Lanfranco et ai. (1999)
encontraram sequências altamente variáveis dentro de um simples esporo
de Gigaspora margarita. Além disso, evidências de variabilidade no genoma
de Scutellospora castanea foram apresentadas com base na hibridização de
sondas de duas sequências variáveis da região do DNA ribossomal ITS2, que,
juntamente com métodos filogenéticos, levaram os autores à conclusão de
que os FMAs evoluiram para o caráter multigenômico, com pouca frequência
Tópicos Cí. Solo, 10:649-693 , 2019

Evolução do uso das técnicas moleculmes nos estudos filogenéticos e das... 663
de eventos de recombinação (Kuhn et ai., 2001 ). Em alguns casos, o alto

polimorfismo dos espaçadores internos transcritos {ITS 1 e ITS2) torna a
identificação molecular impossível (Stockinger et ai., 2010; Thiéry et ai., 2012).
Curiosamente, para Rhizophagus irregularis, a análise do sequenciamento
completo mostrou que não há múltiplos genomas (Tisserant et ai., 2013).
Portanto, essa ainda é uma questão em aberto.
ESTUDOS MOLECULARES COM FMAS
A evolução das técnicas para estudos filogenéticos dos

FMAs
Até a década de 1990, os estudos de filogenia dos FMAs estavam
baseados na caracterização e identificação das espécies exclusivamente pela
morfologia dos esporos que possuem os caracteres morfológicos que definem
as espécies desses fungos (Schenck e Pérez, 1988). Embora as espécies
de FMAs apresentem diferenças morfológicas, essas diferenças não são
facilmente perceptíveis, necessitando de grande experiência para interpretar
as características fenotípicas dos esporos, tais como: tamanho, forma, cor
e aparência dos esporos; forma e comprimento da hifa de sustentação;
ornamentação, estrutura, composição, número e espessura das paredes
no esporo. A caracterização das paredes dos esporos é geralmente muito
difícil, pois se enrugam, dobram ou sobrepõem-se, separam-se facilmente
ou permanecem aderidas entre si (Silva e Colozzi-Filho, 2007). Além disso,
em alguns gêneros ocorre sobreposição de caracteres, particularmente com
novos gêneros separados atualmente com base na taxonomia molecular,
como na família Gigasporaceae e Glomeraceae.
Com o advento das técnicas moleculares foi possível esperançar a
superação das muitas dificuldades da identificação morfológica dos FMAs.
Uma extensa revisão, em língua portuguesa, das técnicas moleculares
utilizadas com fungos micorrízicos foi publicada por Gasparotto et ai. (201 O).
Nesta revisão, os autores detalham as diversas ferramentas moleculares
disponíveis para análises de filogenia e comunidades de fungos micorrizicos.
No presente capitulo, é mostrado apenas um resumo das técnicas já revisadas
por Gasparotto et ai. (201 O), o qual pode ser visualizado no quadro 4.
Dentre as técnicas estudadas para a observação da variabilidade
genética dos FMAs após a amplificação dos seus genes ribossomais por
PCR, pode-se destacar o uso da técnica PCR-RFLP - Restriction Fragment
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693 , 2019

-i
Quadro 4. Resumo das técnicas moleculares possíveis de serem utilizadas para análises de filogenia e comunidades de
~
o-
("\ fungos micorrízicos arbusculares °'
°'
~
o
V,
n Método Descrição Vantagens Desvantagens e Limitações

c.n
o PCR e DGGE Amplificação e separação de genes de igual tamanho, Mecanismo excelente Embora o número de bandas
-º..... mas diferentes sequências de bases. As diferentes bandas para avaliar rapidamente obtidas seja uma visão geral
o obtidas representam os diferentes filotipos presentes na as mudanças temporais e da biodiversidade do habitat,
a,
A comunidade. espaciais da estrutura da a análise das sequências
'°
C'\
Número de bandas = Número de filotipos diferentes comunidade microbiana. é ainda necessária para a
-:::
e..., Com a utilização de genes específicos que codificam identificação e inferência de
f\:, uma função metabólica específica, as diferentes bandas relações filogenéticas.
o
,- representam as diferentes variantes deste gene especifico
\!)
na comunidade. n
As bandas individuais podem ser cortadas e sequenciadas. OI
3
Os padrões ou DGGE revelam imediatamente o número de i5i"'"
filotipos no habitat. :s:
OI
PCR e T-RFLP O gene alvo (geralmente o RNAr) é previamente amplificado Análise rápida da Geralmente subestima viº
=.-
o
por PCR, sendo um dos primers marcados com um corante comunidade microbiana. a diversidade dentro da
fluorescente. Os produtos da PCR são tratados com Proporciona também comunidade microbiana. ;,o
enzimas de restrição que cortam o DNA em sequências uma visão sobre a ~
N
e;:,
específicas gerando uma série de fragmentos de DNA de diversidade e abundância
~
comprimento variável. Assim, de um único gene, variações das populações da OI
nas diferenças de sítios de corte das enzimas de restrição comunidade microbiana,
geram fragmentos de DNA de comprimentos variáveis, que pode ser usada para
cujo número depende de quantos locais de corte estão inferir a filogenia.
presentes no DNA. Os fragmentos terminais fluorescentes
marcados são então separados pela eletroforese em gel, e
os produtos de digestão são posteriormente separados e
dimensionados num sequenciador automático de DNA que
detecta os fragmentos baseado na fluorescência.
O padrão obtido mostra a variação na sequência do RNAr
na comunidade microbiana amostrada.
o: Quadro 4. Cont.
-;::,
n Descrição Vantagens Desvantagens e Limitações
o Método ~
o
"' e
D. DGGE vs. T-RFLP Ambas medem a diversidade de um único gene, mas de diferentes maneiras. O padrão nas bandas no gel DGGE reflete .('l
CJ •
cr. o número de variantes na sequência do mesmo comprimento, no entanto o padrão de banda do gel da T-RFLP reflete o
o o.
_o variantes diferentes na sequência de DNA de um único gene medido pelas diferenças nos sítios de corte das enzimas de
o
,..
..... restrição.
vi
9 o
Técnica relacionada a T-RFLP que fornece uma análise Grande aplicação em Fornece uma análise mais
°'.:::.
~
ARISA rautomated
ribosomal intergenic mais detalhada da comunidade microbiana, a qual explora estudos de dinâmica da detalhada da comunidade
a.
C)
"'
ro:
°'
\,:)
t.,.;
spacer analysisn) a região entre as subunidades maior e menor dos genes comunidade microbiana
através do monitoramento,
microbiana, a qual explora
as proximidades dos genes
n
::,
RNAr. ;:;·
~
o O DNA que separa essas duas subunidades do gene, por exemplo, mudanças RNAr. 01
V,
chamado de região ITS (Internai Transcribed Spacers), se na presença e abundância 3

'° diferencia entre espécies no comprimento e muitas vezes relativa de um membro
o
1õ"
n
podem diferenciar em comprimento entre os operons do específico da comunidade E.
Cl)
RNAr múltiplo de uma única espécie. A amplificação e em tempo e espaço. iil
V,
análise são realizadas como na descritas para o T-RFLP, :;J
resultando em um padrão complexo de bandas que podem o
V,
ser usadas para a análise de comunidade. ro

~
A palavra "automatizado" no acrônimo da ARISA é referida e
a.
ao uso do sequenciador de DNA, que automaticamente o
"'
identifica e atribui tamanhos a cada fragmento marcado com o
corante. to
ro
::,
ARISA se diferencia do T-RFLP por o ARISA não requerer uma digestão por enzimas de restrição após a amplificação do ro,
T-RFLP vs. ARISA n
PCR. o
"'
ro
A base da maioria dos primeiros estudos moleculares de Método padrão para a Baixa sensibilidade de
Brblioteca de a.
diversidade microbiana para separar as moléculas de DNA análise da diversidade detecção por: Perda de e,
Clones !"
amplificadas individualmente ("amplicons"); cada clone na filogenética da espécies menores e a
biblioteca contém uma sequência única que é usada como comunidade microbiana impossibilidade de amplificar
um modelo para determinação de sequência. A mistura e avaliar seu potencial todos os RNAr presentes
de ~amplicons" dos genes RNAr aparece como uma única funcional. com os primers utilizados. O\
banda. quando selecionada em um gel não desnaturado. O\
Vl
-,
o,
'v
n·
Quadro 4. Cont. °'
O\
O\
o Método Descrição Vantagens Desvantagens e Limitações
"'
n Sequenciamento de Os fragmentos individuais de DNA são separados e Não requer clonagem.
u, Próxima Geração amplificados no próprio dispositivo de sequenciamento, Consegue revelar filotipos
o
_õ assim, os produtos do PCR podem ser usados diretamente menores.
-e-.
o
no sequenciamento.
~ Biblioteca de Uma vez que centenas de milhares de reações de amplificação são realizadas simultaneamente nos sequenciadores de
'P Clones vs. próxima geração, o número total de leituras excede amplamente o que é possível realizar pelo sequenciamento individual
O\
\O
w Sequenciamento da de clones obtidos na biblioteca numa base de maneira individual. O grande volume de sequências geradas pelo
~
Próxima Geração Sequenciamento de Próxima Geração permite a análise de sequências extremadamente profunda, o que significa que os
-'°
o
"Microarrays"
filotipos menores, possivelmente perdidos pelo método das bibliotecas de clones, agora podem ser revelados.
"Screening" das comunidades microbianas para grupos Análise rápida da Devem conter muitos ne,
(filochips) específicos. biodiversidade e o milhares de sondas (probes). 3
potencial natural das a fim de alcançar uma 5"
comunidades naturais. cobertura razoável da 3::
CJ
vi"
Uma vantagem diversidade natural.
importante comparada Mesmo assim, esses ã
com os métodos de "arrays" só pedem amostrar ~
sequenciamento é uma pequena fração da ~
N
ro
a reprodutibilidade, diversidade funcional natural. ro
especialmente para taxas Advertência importante na e!_
de baixa abundância. interpretação de qualquer
"microarray" de genes é
a possibilidade de uma
hibridação não específica.
Isto é, que variantes de
genes que estão altamente
relacionados nas sequências
podem não ser resolvidos
(separados) devido à
sobreposição dos padrões.
-; Quadro 4. Cont.
O,
~-n Método
o Descrição Vantagens Desvantagens e Limitações
"' ~
(") o
"Microarray" de Screening para detectar genes que codificam proteínas e
-..n
(f) genes funcionais de importantes funções biogeoquímicas, assim como 01•
o o
"protein microarray genes que codificam proteínas para funções metabólicas e..
·º or protein chip" específicas. o
o e
VI
C\
Metagenômica Inclui métodos que utilizam o sequenciamento e análises o
~ É uma abordagem mais Nem todos os genomas e.
'°
'
°'
de todos os genomas microbianos em uma amostra abrangente para o estudo podem ser "remontados" OI
VI
ambiental em particular, com o objetivo de caracterizar molecular da comunidade a partir de uma amostra ~
'°
w
o conteúdo genético inteiro desse ambiente. Detecta ambiental, devido ao fato de
n
::,
N) microbiana ambiental. ;:;·
o
..... tantos genes quanto possível que codifiquem regiões Permite avaliar a que nem todos são clonais. OI
VI
'° conservadas reconhecíveis e, assim, se for possfvel, abundância relativa dos 3

o
determinar a filogenia do(s) organismo(s) ao(s) qual(is) os genes que codificam iõ
n
genes pertencem. Pode detectar tanto novos genes como funções especificas, E.
genes conhecidos em organismos novos. Todos os genes sugerindo interações ...ro
OI
em uma dada comunidade podem ser amostrados e, se for entre espécies, ou uma V,
::::,
feito com o desenho experimental apropriado, a informação resposta comum a oV>
obtida pode apoiar/suportar com maior profundidade o uma variável ambiental ro
VI
entendimento da estrutura e função da comunidade, que específica. ê
e.
com as análises de um único gene. Permite a análise tanto o
VI
dos componentes mais ::,
abundantes quanto õ
lC
ro
dos mais raros em um ::::,
determinado habitat. ~
2·
UI
ro
e.
OI
!"
O\
O\
-..J
-,
O,
~n -
Quadro 4. Cont. °'
°'
CC
o Método Descrição Vantagens Desvantagens e Limitações
V>
o. Metatranscriptõmica Análoga à genómica, mas analisa sequências do RNA Revela quais genes da
(/") da comunidade, em vez das do DNA. O RNA isolado é comunidade estão sendo
Q_
9 convertido em DNAc por transcrição inversa antes do expressados e o nível
sequenciamento. Devido ao fato de que a expressão da relativo da expressão.
o
O' maioria dos genes é controlada ao nível de transcrição,
~
a abundância do RNAm pode ser considerada um censo
'P
C)'\
1,.:)
dos níveis de expressão de genes individuais. Assim,
w a abundância de genes transcritos determinada para
l'v
o toda uma comunidade pode ser usada para inferir o
.....
,.!)
funcionamento dos principais processos metabólicos
(")
catalisados pela comunidade no momento da amostragem. CJ
Metagenómica vs.
Metatranscríptómica
A Metagenómica descreve a capacidade funcional da comunidade (a abundância relativa de um gene especifico),
enquanto a Metatrascriptómica revela quais genes da comunidade estão sendo expressados e o nível relativo da
ª·
õj"
3:
CJ
expressão, em um tempo e lugar determinados. til
::;
É a medida da diversidade A metaproteômica até o
Metaproteómica É a medida da diversidade e abundância das diferentes -o
proteínas na comunidade. A identificação de proteínas e abundância das agora tem sido restringida à ~
requer pelo menos a separação física parcial dos peptídeos diferentes proteínas na caracterização quantitativa ~
(.)
individuais para reduzir a complexidade das amostras comunidade. de comunidades microbianas

~
analisadas por espectrometria de massa. Uma complicação bastante simples, como CJ
final é a recuperação variável de proteínas ligadas a aquelas de alguns

membranas e proteínas citoplasmáticas. ambientes extremos, ou a
caracterização de apenas
proteínas muito abundantes
em comunidades mais
complexas
Metatranscriptômica Metaproteõmica é uma medida mais direta da função celular

vs. 1/le\.aproteómica do que a Metatranscriptõmica. A Metaproteómica é muito
mais um desafio técnico que a Metatranscriptôrnica.
-l Quadro 4. Cont
o,
"Q
n Método
o Descrição Vantagens Desvantagens e Limitações m
"' <
r. Sistema -barcode" É a análise padronizada de um fragmento de PCR Aplicável para Definir um fragmento
2..
e
.(")
(f)
facilmente amplificável para a identificação das espécies o.,,
o todos os reinos de "barcode" universa l para o e
p baseado nas sequências de bases do seu DNA. Eukarya, simplifica o grupo de organismo ou para
- e..
o
o reconhecimento de todos os organismos. e:
l/'I
C\ espécies crípticas. o
.:,.
\!) Permite identificações Cl..
O,I
'
C°' VI
precisas, rápidas, com
\O
w ;:;;:.
bom custo-benefício, n
::,
N ;:;·
o
-
,D
independentes de cultivo,
universalmente acessíveis
e utilizáveis por não
O,I
VI
3
o
especialista. 1-i
n
Os organismos podem e:
~
ser identificados em iil
l/'I
estádios do ciclo de vida ::,
não adequados para a o
"'
r:i
identificação morfológica. ~
e:
e.
o
.....
"'
õ
(.O
ro
::,
r:i.
;:;·
o
"'
ro
Cl..
e,
"'
O\
O\
'°
670 C;m1ilo Moislro Palreze el nl.
Length Polymorfism (Redecker et ai., 1997; Mergulhão et ai., 2008; Avio et ai.,
2009) que mostrou ter potencial para diferenciar espécies filogeneticamente
próximas (Mergulhão et ai. , 2008). Para se obter uma boa resolução com
essa técnica, é necessária a escolha prévia das enzimas de restrição, pois
o HFLP separa somente sequências que apresentem polimorfismo nos sítios
de restrição reconhecidos pela enzima de restrição utilizada. Esta técnica
revela polimorfismos que a simples amplificação às vezes não evidencia,
principalmente considerando grupos taxonômicos de base genética mais
estr eita, obtendo-se a distinção entre espécies ou entre isolados da mesma
espécie. Usando esta técnica, com "primers" ITS1 e ITS4 e seis enzimas de
restrição, Giovannetti et ai. (2003) evidenciaram a variabilidade de isolados
europeus de G. mosseae, com apenas duas destas enzimas. Redecker
et ai. (2003) sugerem a técnica do PCR-RFLP para minimizar o custo do
sequenciamento de DNA, e indicam as enzimas Mbol e Hinfl como suficientes
para distinguir muitas morfoespécies de FMAs, com exceção da família
Gigasporaceae, a partir de DNA obtido em raízes de plantas.
Outra técnica para avaliação da variabilidade genética que pode ser
destacada é a associação da PCR com eletroforese em gel com gradiente
de desnaturação (DGGE), que pode gerar perfis de rDNA específicos para
a identificação e detecção de FMA em amostras ambientais (Souza et ai.,
2004 ). Através da técnica PCR-DGGE, os fragmentos de DNA de mesmo
tamanho, mas de sequências diferentes, podem ser separados (Muyzer e
Smalla, 1998). Quando aplicada ao gene ribossomal 18S, especialmente
para discriminação do polimorfismo inter e intraespecífico da região V9 do
18S rDNA, revelou ser eficiente para discriminar espécies pertencentes ao
gênero Gigaspora (Souza et ai., 2004) e outros gêneros (Novais et ai., 2010).
Desde a década de 1990, a clonagem dos fragmentos de DNA amplificados
por PCR e seu sequenciamento pelo método de Sanger também tem sido
usado para estudar a variabilidade genética dos FMAs (Simon, 1996). No
inicio do novo século, surgiram as técnicas de pirosequenciamento, entre
outras, chamadas de técnicas de sequenciamento de nova geração, as quais
permitem ampliar muito o número de sequências analisadas, a um custo
muito menor, permitindo o evoluir dos estudos de filogenia para avaliação
das comunidades de FMAs em campo {Taylor et ai., 2016). O método Sanger
promove sequências de alta qualidade para trechos relativamente longos
(por volta de 900 pares de bases), enquanto que os sequenciamentos de
nova geração geram fragmentos menores. A complexidade da identificação
dos FMAs pelo método de Sanger determina a necessidade de seleção
criteriosa de "primers" eficientes e altamente específicos, bem como o uso
do método "nested PCR".
Tópicos CI. Solo, 10:649-693, 2019

,
Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenéticos e das... 67 1
No trabalho desenvolvido com FMAs, pode ser observado que os

"primers'' variam quanto à eficácia para diferentes famílias (Krüger et
ai., 2009), sendo que, para algumas famílias ou gêneros, a maioria dos
"primers" fúngicos não são adequados e, em alguns casos, alguns deles
não funcionam corretamente, causando o aparecimento de sequências
quiméricas, as quais devem ser cuidadosamente detectadas e eliminadas
das análises (Kohout et ai., 2014 ).
Com a evolução dos métodos morfológicos de taxonomia para os
métodos moleculares, a filogenia se tornou uma das áreas de maior
ênfase nos estudos moleculares envolvendo os FMAs. As pesquisas
tenderam a buscar uma região do DNA que fosse universal para o filo
Glomeromycota, favorecendo seu uso como "barcoding". Por muito tempo,
se investigaram sub-regiões do DNA ribossomal e diferentes conjuntos de
iniciadores foram empregados nos diferentes níveis taxonômicos. Alguns
problemas, como variação intraespecífica heterogênea em alguns grupos e
necessidade de regiões relativamente grandes de "primers" úteis, limitam a
escolha destas sub-regiões. Os fragmentos marcadores mais comumente
estudados do genoma para filogenia de FMAs são das regiões SSU e
ITS, que certamente trouxeram mudanças significativas na taxonomia do
filo Glomeromycota. A região ITS, que apresenta elevada variabilidade na
composição de bases e no tamanho do fragmento (Renker et ai., 2006;
Gamper e Leuchtmann , 2007), tem sido a principal região usada como
"barcoding", sendo a mais representada em bancos de dados de fungos,
inclusive para fungos ectomicorrízicos, como é o caso da base de dados
UNITE (User-friendly Nordic ITS Ectomycorrhiza Database) que possui mais
de oitocentas mil sequências de fungos. Entretanto, para FMAs, tanto a
região SSU quanto a ITS não podem ser afiliadas a identidades ao nível
de espécie, não conseguindo sozinhas separar espécies próximas de
Glomeromycotas (Krüger et ai., 2012). Existe uma grande variação entre
linhagens de mesma espécie nos genes ITS1 e ITS2, o que complica o uso
da região ITS como único marcador em levantamentos de diversidade de
FMAs, tanto que essa região do DNA deve ser excluída quando a análise
filogenética envolve diferentes famílias (Krüger et ai., 2012).
Desta forma, muitos novos marcadores têm sido estudados para FMAs,
como O LSU rRNA (Krüger et ai. , 2009), os ribossomos mitocondriais
(mt-SSU e mt-LSU) (Bõrstler et ai. , 2008) e os genes que codificam as
proteínas actina (Helgason et ai., 2003), P-tubulina (Corradi et ai., 2004;
Msiska e Morton, 2009), H•-ATPase (Ferrol et ai., 2000) e transportadoras
de fosfato (Sokolski et ai. , 2011 ). Portanto, o principal desafio da pesquisa
molecular dos FMAs é trabalhar com um marcador amplo para toda a
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 2019

672 Camila Maislro Patreze el ai.
diversidade de espécies do filo e específico para Glomeromycota, o qual

poderá ser utilizado para quantificar e identificar FMAs em nível intra e
interespecífico.
Diante destes problemas ainda enfrentados com a taxonomia molecular
dos FMAs e pela necessidade de haver um enfoque de taxonomia polifásica
na descrição de novas espécies de FMAs, novas técnicas taxonômicas ainda
têm de ser desenvolvidas para os Glomeromycotas. Uma proposta neste
sentido é o trabalho recente de Crossay et ai. (2017) que aponta o uso de
espectrometria de massa MALDI-TOF para biotipagem quimiotaxonômica
baseada em proteômica dos esporos de FMAs. A técnica da espectrometria
de massa por MALDI-TOF (lonização/Dessorção de Matriz Assistida
por Laser -Tempo de Vôo) é uma ferramenta utilizada há décadas na
identificação de microrganismos, particularmente na área médica, devido
à sua rapidez. Trata-se de uma técnica taxonômica acurada e rápida, ideal
para ser utilizada em coleções de microrganismos ou na sua certificação
industrial. O estudo de Crossay et ai. (2017) indicou que esta técnica é
adequada para identificação de FMAs, sendo uma alternativa confiável para
complementar as informações de sequenciamento de DNA. Os autores
indicam que a técnica tem capacidade de diferenciar isolados estreitamente
relacionados, tendo melhor eficiência do custo e menor tempo de trabalho
em comparação com as atuais técnicas de sequenciamento de DNA. Neste
estudo, nenhuma identificação de FMAs ao nível de espécie apresentou
erro, e entre isolados de mesma espécie houve acerto em 22 entre 24
casos, e foi demonstrado que contaminação cruzada da amostra com
duas espécies de Glomeromycota pode ser facilmente detectada. Os
autores também mostraram que as mudanças dos espectros causadas
pelo armazenamento da cultura fúngica e por diferentes substratos de
cultivo do FMA não afetaram a precisão da identificação da espécie.
Por enquanto, esta técnica apenas foi estudada em esporos de FMAs,
o que pode limitar a análise a partir de micélios ou a identificação de
espécies que não estejam esporulando no momento da amostragem. Além
disso, a técnica do MALDI-TOF requer um banco de dados bem alimentado
com grande diversidade de isolados e espécies de FMAs que sirvam de
referência para a identificação, o qual ainda tem de ser construído, mas
que certamente será mais fácil de construir que de outros microrganismos
devido ao baixo número de espécies de Glomeromycota. É evidente que
as coleções e bancos de germoplasmas de FMAs terão um papel crucial
na complementação de padrões de referência com isolados e espécies
adicionais aos atualmente disponíveis.
Tópicos Ci. Solo. 10:6'1 9-69~. 201 9

-
Evolução do uso das técnicas moleculmes nos estudos fllogené ticos e das... 6 73
Estudos desenvolvidos por pesquisadores brasileiros

envolvendo filogenia e taxonomia de FMAs
Em relação a pesquisadores brasileiros, os primeiros estudos desenvolvidos

com o uso de ferramentas de biologia molecular em FMAs foram os de Colozzi-
Filho e Cardoso (2000) e Antoniolli et ai. (2000). Colozzi-Filho e Cardoso
(2000) utilizaram a técnica de PCR para detectar espécies de FMAs em
raízes de cafeeiro cultivado em condições de campo, no Paraná, utilizando a
região ITS do rDNA. Antoniolli et ai. (2000), na Austrália, mostraram variação
intraespecífica de esporos de Glomus mosseae e Gigaspora margarita por ITS.
Souza et ai. (2004) avaliaram 48 isolados do gênero Gigaspora de
diferentes procedências analisando as variações inter e intraespecificas de sub-
regiões do 18S (SSU) pela técnica de DGGE (PCR-Denaturing Gradient Gel
Electrophoresis). As diferenças na composição de bases das sequências dos
isolados afetam a estabilidade do anelamento de seus amplicons, causando
uma diminuição na mobilidade eletroforética quando o fragmento de DNA fica
parcialmente anelado em um gel de poliacrilamida contendo um gradiente
aumentado linearmente de compostos desnaturantes de DNA. Assim, os
autores mostraram que a região V9 possuía heterogeneidade suficiente para
identificação de espécies de Gigaspora, enquanto que as regiões V3-V4 não
tinham variação suficiente para isso. A região V9 foi indicada para diferenciar
isolados geográficos de G. a/bida, G. gigantea e G. margarita, mas não de G.
rosea. Baseados nos padrões de bandas do DGGE, os autores sugerem dois
agrupamentos de espécies no gênero, um contendo G. a/bida, G. candida, G.
ramisporophora e G. rosea e o outro contendo G. decipiens e G. margarita.
Os autores, ainda comparando padrões de banda de DGGE, identificaram a
espécie de Gigaspora presente em cultura armadilha de um solo de pastagem
de Santo Antônio, a 30 km de Goiânia-GO como sendo Gigaspora margarita.
Portanto, esse trabalho abriu a possibilidade de se estudar a ecologia das
espécies de Gigaspora no campo, sem a necessidade de desenvolver cultura
armadilha.
Mergulhão et ai. (2008) utilizaram a técnica de PCR-RFLP para distinguir
quatro espécies de FMAs de uma cultura armadilha de amostra de solo
impactado pela mineração de gesso em Araripina, região semlárida de
Pernambuco. As espécies, consideradas próximas, foram identificadas
pela morfologia dos esporos como sendo Paraglomus occultum, Glomus
mosseae G/omus etunicatum e G/omus intraradices. A região ITS1 -5.8S-ITS2
'
foi amplificada com os primers ITS 1 e ITS4 e os produtos de amplificação
foram digeridos com as enzimas de restrição Hinfl, Mbol e Alul. O padrào
Tópicos CI. Solo, 10:6'19-69:l, 20 19

674 Camilil Maistro Palreze el ai.
de bandas obtido pelas enzimas, com exceção da enzima Alul , permitiu a

distinção das quatro espécies de FMAs, mostrando na época o potencial
desta técnica para diferenciar os FMAs. Hoje se tem o conhecimento de que
estas espécies pertencem a quatro gêneros diferentes.
A técnica molecular RISA (rDNA Internai Spacer Analysis) foi empregada
no estudo de comunidades de fungos por Patreze et ai. (2009). Embora a
região amplificada não seja específica para FMAs, foi possível inferir que a
comunidade de fungos de uma mata de araucária de Campos do Jordão era
composta por Ascomycota, Basidiomycota e Glomeromycota, com base nas
análises in si/ico. O dendrograma do perfil RISA separou amostras coletadas
em campo das amostras de substratos inoculados em plantas em casa de
vegetação, embora não tenha sido clara a distinção entre áreas nativa e
reflorestada.
Oliveira et ai. (2009) utilizaram a técnica de DGGE para avaliar a
estrutura da comunidade de FMAs na rizosfera de genótipos tropicais de
milho contrastantes quanto à eficiência do fósforo. Os autores verificaram que
os genótipos de milho tiveram maior influência na comunidade micorrízica
da rizosfera do que o nível de P no solo, sugerindo que algumas espécies
foram estimuladas por genótipos de milho eficientes.
Novais et ai. (201 O) aplicaram a técnica de DGGE para identificar
14 isolados de diferentes espécies em coleções de culturas. O estudo não
revelou variação geográfica entre os isolados de Glomus. Estes isolados não
tinham diferenças morfológicas, portanto o agrupamento obtido pelo DGGE
confirma sua identidade morfológica. Subespécies geneticamente distintas,
não detectadas na caracterização morfológica, foram detectadas para as
três espécies de FMAs: Racocetra gregaria, Fuscutata rubra e Fuscutata
heterogama, evidenciando a sensibilidade da técnica em identificar a variação
intraespecífica. Os autores utilizaram isolados de diferentes procedências,
mas em sua maioria do estado de Minas Gerais.
Goto et ai. (2011) descreveram uma nova espécie de FMA, Racocetra
tropicana, sendo a primeira espécie descrita pelo grupo baseada, além das
características morfológicas dos esporos, também no sequenciamento das
regiões SSU-ITS-LSU. Entre os autores deste trabalho, os pesquisadores
Bruno T. Goto, Leonor C. Maia e Gladstone A. Silva, das Universidades
Federais do Rio Grande do Norte e de Pernambuco, em 2011, também
participaram das publicações de outros três trabalhos de filogenia de FMAs
baseados no sequenciamento das regiões SSU-ITS-LSU (Oehl et ai.,
2011a; 2011b; 2011c). Ainda neste ano, Fritz Oehl da Agroscope na Suíça
e colaboradores da Universidade Federal de Pernambuco descreveram um
Tópicos Ci. Solo, J0:6'19-693, 20 19

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenélicos e das.. . 67 5
novo gênero, Orbispora, sendo a espécie tipo Orbispora pernambucana (Oehl

et ai., 2011d).
Blaszkowski et ai. (2012) publicaram a descrição de duas novas espécies
do gênero Septoglomus, sendo urna delas, S. furcatum, originária da rizosfera
da espécie arbórea Cordia oncocalyx, proveniente de urna floresta seca do
Ceará Os autores identificaram rnolecularrnente as espécies com base nas
sequências parciais do SSU, LSU e ITS. As autoras brasileiras Marcela C.
Pagano e Francisca S. Araújo, das Universidades Federais de Minas Gerais
e do Ceará, participaram deste estudo.
Goto et ai. (2012), baseados em sequências da região SSU, descreveram
para Glornerornycota urna nova família (lntraornatosporaceae), dois novos
gêneros (/ntraornatospora e Paradentiscutata) , duas novas espécies (P.
bahiana e P. marítima) e uma nova combinação (/. intraornata) dentro da
ordem Gigasporales. As duas novas espécies foram obtidas na região Nordeste
do Brasil.
Em 2013, D. Redecker, com a colaboração de taxonornistas experientes,
incluindo o brasileiro Sidney L. Stürrner, reuniu informações morfológicas e
moleculares para revisar a classificação de Glomeromycota, propondo um
consenso entre os grupos de taxonomistas. Embora esse consenso não tenha
sido completo, essa classificação revisada ainda é vista atualmente como a
base para se questionar novos grupos taxonôrnicos dentro de Glomeromycota.
Ainda em 2013, Bruno T. Goto descreve duas novas espécies baseadas na
taxonomia molecular das regiões ITS e LSU, sendo Septoglomus titan, da
Bahia (Goto et ai., 2013), e Acau/ospora herrerae, de Cuba (Furrazola, et
ai., 2013).
Novais et ai. (2014) investigaram a variação na contribuição de diferentes
linhagens de FMAs na promoção do crescimento vegetal em plantas de milho.
Os autores compararam a variação funcional com a variabilidade genética
de 41 isolados de FMAs provenientes de diferentes estados brasileiros (AM,
MG, PA, PE, RJ e SC) e, além do Brasil, de Cuba, EUA e Taiwan. Os
autores utilizaram os "primers" NS1 e ITS4 e, em seguida, NS31 e F1 Ra, e
verificaram que as diferenças funcionais podem ser maiores entre isolados da
mesma espécie que entre isolados de espécies diferentes. Assim, os autores
mostraram que a mesma planta hospedeira pode responder de diferentes
maneiras à inoculação por FMA quanto ao nlvel de colonização, captação de
fósforo e crescimento, independentemente da localização geográfica original
de linhagens inoculadas.
Blaszkowski et ai. (2014), com a participação de 8 . Goto, descreveram
nova espécie Rhizophagus natalensis, e Marinho et ai. (2014) descreveram
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 2019

676 Camila Maislro Patreze et ai.
um novo gênero e uma nova espécie em Glomeromycota, Bufbospora mínima,

ambos trabalhos baseados na região ITS e LSU.
Blaszkowsld et ai. (2015) descreveram duas novas espécies, sendo uma
delas do Brasil, a Acaulos,oora ignota. Esta espécie foi isolada a partir da
rizosfera de plantas colonizandc dunas marítimas próximas a Natal. Os autores
mencionaram a sua estreita ocorrência, pois a espécie apareceu somente no
sítio mencionado, considerada a observação detalhada de 3.000 amostras
de solo do campo e 2.500 amostras de cultura armadilha de diferentes locais
do mundo. A descrição contou com a análise filogenética molecular que
envolveu uma região de 2006 pb, além da análise morfológica.
Pereira et ai. (2016) descreveram duas novas espécies sendo uma delas
isolada do Brasil, a Acaulospora papillosa, e outra da Noruega, Acaulospora
rugosa. Estas espécies apresentam-se filogeneticamente agrupadas junto
com outras espécies de Acaulospora de esporos pequenos e superfície do
esporo lisa, como A. delicata, A. longu/a, A. morrowiae e A. mel/ea.
Souza et ai. (2018) descreveram uma nova espécie de FMA ornamentado,
Racocetra crispa, isolada em milho na Fazenda Experimental da Embrapa
Milho e Sorgo em Sete Lagoas, MG. Os autores descreveram pela primeira
vez uma espécies de FMA utilizando um fragmento de DNA contínuo e
longo, que engloba o gene da sequência 18S SSU quase completo até o
final da região D2 da LSU 28S (~ 3100 pb), o que permite comparação com
sequências obtidas de regiões usadas para estudos metagenômicos fúngicos,
descrição de espécies e código de barras de DNA de FMAs.
Blaszkowski et ai. (2018a), novamente com a participação de B. Goto,
após comparações morfológicas de esporos e análises filogenéticas de
sequências da região SSU e LSU do rDNA e do gene RPB 1, descreveram
um novo gênero, Oehlia, e a nova combinação da espécie tipo Oehlia
diaphana (originalmente descrito como Glomus diaphanum) e uma descrição
emendada de Rhizoglomus vesiculiferum. Segundo os autores, as análises
moleculares provaram que a cepa originalmente identificada como G/omus
diaphanum MUCL 43196 (DAOM229456) é de fato Rhizog/omus irregu/are.
Além disso, a morfologia e a filogenia molecular de um FMA originalmente
denominado Endogone vesicu/ifera foram revisitadas, confirmando que o
fungo é um membro do gênero Rhizoglomus. Ainda em 2018, usando as
mesmas técnicas moleculares, Blaszkowski et ai. (2018b) descreveram um
novo gênero, Halonatospora , com uma nova combinação para sua espécie
tipo, H. pansihalos, e uma nova espécie, Glomus bareae.
Jobim et ai. (2019) descreveram um novo gênero Sc/erocarpum e duas
novas espécies ( Sclerocarpum amazon/cum e Diversispora sporocarpia) que
Tópicos Ci. Solo, 10:6119-693, 20 19

fa•oluçáo do uso das técnicas molecu lares nos estudos filogenéticos e das... 677
formam esporocarpos e esporos glomoides. A primeira isolada da floresta

amazónica no Brasil e a segunda de uma floresta da Polônia. A descrição é
baseada na morfologia única dos esporos das duas espécies e em análises
filog enéticas do DNA ribossômico nuclear (SSU-ITS-LSU) e da subunidade
maior do gene da RNA polymerase li subunidade rpb1 (RPB1 ).
Como se pode perceber, os estudos desenvolvidos por pesquisadores
brasileiros envolvendo filogenia e taxonomia de FMAs são muito atuais e
relevantes. Grupos brasileiros figuram atualmente entre os principais grupos de
taxonomistas de FMAs do mundo. Diversas espécies novas de Glomeromycota
foram publicadas pelos pesquisadores brasileiros, entretanto os autores não
têm privilegiado as coleções de Glomeromycota brasileiras para o depósito
dos holótipos. Este fato retarda o desenvolvimento e evolução da pesquisa
nacional utilizando FMAs nativos, os quais podem ser potencialmente úteis
para a agricultura. O depósito dos holótipos das espécies novas de FMAs
pertencentes ao patrimônio genético brasileiro deveria ser ampliado para
contemplar as principais coleções de Glomeromycota do Brasil.
Os estudos de filogenia evoluíram no decorrer do tempo adquirindo
um enfoque de taxonomia polifásica, sendo que os trabalhos publicados
atualmente conjugam a análise morfológica dos esporos com as análises com
ferramentas moleculares, sendo que isso se toma cada vez mais obrigatório
para se publicar nesta área. Desta forma, o principal gargalo para desenvolver
e publicar trabalhos, encontrado pela maioria dos grupos brasileiros que
pesquisam FMAs, é o custo das análises moleculares, que ainda são altas
consumidoras de tempo e recursos financeiros.
PRINCIPAIS TÉCNICAS E "PRIMERS"

UTILIZADOS PARA AVALIAÇÃO DAS
COMUNIDADES DE FMAS
As mesmas técnicas aplicadas para a identificação molecular de FMAs nos

estudos filogenéticos têm sido usadas para, a partir de amostras ambientais
como solo e raízes, avaliar as comunidades de fungos micorrlzicos. Como
pode ser observado na figura 1, a região "barcoding" do DNA ribossomal ,
proposta para todas as espécies de Glomeromycotas, é relativamente grande,
1.545 pb, cobrindo parcialmente a SSU , a região ITS inteira (ITS1-5.8S
rRNA-ITS2) e as regiões variáveis D1 e D2 da LSU (Krüger et ai., 2009). Ela
é flanqueada pelos "primers" SSUmAf e LSUmAr na primeira PCR e pelos
"primers" SSUmCf e LSUmBr em "nested PCR" (Stockinger et ai., 201 O).
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 20 19

678 Carnila Maistro Patreze et ai.
Estes "primers" na realidade compreendem um "pool" de "primers" contendo

pequenas variações nucleotidicas, para os tornarem mais universais. Esta
combinação de "primers" foi testada em alguns levantamentos ambientais
(Wang et ai., 2011; Kohout et ai., 2014), mas o tamanho do fragmento obtido
é muito grande para análise de pirosequenciamento utilizando a plataforma
"454 Life Sciences" (Kohout et ai., 2014), sendo necessária a amplificação de
fragmentos menores com "nested PCR". Entretanto, o conjunto de "primers"
de Krüger et ai. (2009) é específico para Glomeromycota e abrange o maior
número de famílias de FMAs e detecta maior diversidade destes fungos em
amostras de raízes.
Kohout et ai. (2014) compararam diferentes fragmentos da região SSU-
ITS-LSU obtidos de amostras de raízes com "primers" sugeridos por diferentes
autores, comparando-os com os "primers" de Krüger et ai. (2009) e verificaram
que o sistema de "primers" desenvolvidos por "Redecker" (Redecker, 2000;
Redecker et ai., 2003; Redecker et ai., 2007) e os "primers" da região SSU
(NS31-AML2) não foram específicos para Glomeromycota, obtendo também
fragmentos de DNA não alvos de plantas, Basidiomycota e Ascomycota,
sendo sequências não alvo 39 % das sequências obtidas pelos "primers" de
"Redecker'' e 20 % pelos "primers" da SSU. Os autores verificaram também
que os pares de "primers" de "Redecker'' GLOC1355/ITS4i e ARCH1311AB/
ITS4i (que deveriam ser específicos para Diversisporaceae e Archaeosporales,
respectivamente) coamplificaram o DNA das famílias não alvo Glomeraceae
e Paraglomeraceae. Já os "primers" de Krüger et ai. (2009) foram específicos
para Glomeromycota, porém apresentaram o problema de criarem sequências
quiméricas num total de 20 % das sequências analisadas, de forma que os
autores sugerem que, usando esses "primers", a ocorrência de quimeras
deve ser cuidadosamente checada manualmente, porque o uso de programas
detectores de quimeras pode falhar com o estudo de fragmentos longos.
Kohout et ai. (2014) concluíram que os "primers" de Krüger et ai. (2009)
amplificaram a maioria das espécies de FMAs, corroborando o estudo de
Stockinger et ai. (201 O).
Visando obter um fragmento alvo adequado para o pirosequenciamento,
que precisa de fragmentos menores, Kohout et ai. (2014) recomendaram o
primer forward ITS7o localizado na região 5.8S, o qual, combinado com o
primer ITS4, amplificou a região ITS2 e detectou todas as familias de FMAs
evidenciadas com o uso dos "primers" de Krüger et ai. (2009), confim1ando que
a região ITS2-LSU possui um alto poder de resolução para a taxa de FMAs.
Os autores sugerem uma "nested PCR" com os "primers" ITS7o - ITS4 após a
amplificação especifica de Glomeromycota pelos "primers" "Krüger" SSUmAf -
LSUmAr no primeiro passo, para uso na nova abordagem de sequenciamento
Tópicos Ci. Solo, 10:6'19-693, 20 l 9

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos íilogenéticos e das... 679
de próxima geração lon Torrent, que é mais barata que outros métodos de
pirosequenciamento 454 ou sequenciamento SMRT, mas sequencia apenas
fragmentos curtos com máximo de 400 pb. O pirosequenciamento 454 como
ferramenta está sendo substituído por várias plataformas de sequenciamento
de alto rendimento, incluindo !Ilumina, lon Torrent e PacBio SMRT, mas o
tamanho do fragmento continua sendo uma limitação para a identificação
dos FMAs a partir de uma única sequência gerada por um par de "primers",
visto que os comprimentos de fragmentos comumente usados para identificar
FMAs variam de 540 a 1.500 pb (Ôpik e Davison 2016).
Considerando estudos envolvendo as novas plataformas de
sequenciamento (NGS), Ôpik et ai. (2013) analisaram 25 diferentes amostras
de solos ao redor do mundo, de todos os continentes, exceto da Antártida, e
compararam com dados presentes na base de dados (MaarjAM database),
publicada pelo mesmo grupo em 201 O, dando um panorama sobre o número
de VTs ("virtual taxa") dos Glomeromycotas. Raízes de 96 plantas foram
analisadas e a região escolhida foi uma parte central da região ribossomal
SSU, amplificada pelos "primers" NS31 e AML2, que engloba um fragmento
de 560 pb, tanto pelo sequenciamento Sanger quanto pela plataforma 454,
aumentando o número de Vf de 308 a 341. Os autores mostraram diferenças
nas comunidades de FMAs entre continentes e zonas climáticas, evidenciando
que biogeografia e condições ambientais são a base das variações mundiais
dessas comunidades.
Rezáéová et ai. (2016) compararam diretamente três pares de "primers"
comumente usados para regiões do rDNA de Glomeromycota sobre o
perfil de comunidades de FMAs em raízes de quatro diferentes espécies
de planta crescendo em um mesmo campo. Os pares "primers" utilizados
foram NS31-AML2 visando um fragmento de ~550 bp na região SSU
rDNA, LR1-FLR2 visando um fragmento de 700-750 bp na região LSU e
ITS1 F-ITS4 visando um fragmento de 550-650 bp da região ITS. Os perfis
da comunidade de FMAs foram gerados por pirosequenciamento 454 de
sequências resultantes de amplificação direta por PCR com os diferentes
pares de "primers" a partir de amostras de DNA extraído das raízes da planta.
Além da estrutura das comunidades, os autores avaliaram a especificidade
dos "primers" para Glomeromycota e a sua eficiência para detectar gêneros
específicos de FMAs. Os perfis da comunidade FMAs foram mais afetados
pelos "primers'' do que pelas plantas hospedeiras. O par de "primers''
direcionado à subunidade ribossômica menor (SSU) separaram quase que
exclusivamente sequências de Glomeromycota. Os "primers" direcionados
à subunidade ribossomal maior (LSU) foram razoavelmente seletivos para
Glomeromycota, pois pertenciam a esse filo 75 % das unidades taxonômicas
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 2019

Camila Maistro Patreze et ai.
operacionais (OTUs) detectadas. Enquanto o par de "primers" que visava a

ragião transcrita interna (ITS) do rDNA resultou em apenas cerca de 25 % das
OTUs pertenr.entes a Glomeromycota. Os três pares de "primers" concordaram
na detecção das espécies dominantes da comunidade de FMAs, entretanto
a estru tura das comunidades variou bastante entre os diferentes pares
de "primem" utilizados. Isso ocorreu, em parte, devido à grande fração de
sequências (principalmente dos "primers" ITS) que não puderam ser atribuídas
a táxons de FMAs descritos validamente. Os perfis de comunidade gerados
pelos "primers" SSU e LSU também diferiram significativamente entre eles,
principalmente devido à considerável seletividade de "primers" de SSU, os
quais não detectaram apenas quatro gêneros de FMAs raros em pelo menos
11 gêneros presentes na comunidade de FMAs analisada. Portanto, o perfil
da comunidade de FMAs levantada pelos métodos moleculares pode ser feita
usando unicamente a amplificação de PCR e diretamente o sequenciamento,
mas o perfil da comunidade será grandemente influenciado pelos "primers"
escolhidos, exceto quanto às espécies dominantes.
Nos últimos dois anos, aumentou muito o uso do sequenciamento por
!Ilumina para estudar a diversidade de FMAs em amostras ambientais (Cui et
ai., 2016; Johansen et ai., 2016; Liu et ai., 2016; Wang et ai., 2016; Orchard
et ai. , 2017; Vasar et ai. , 2017; Xu et ai., 2017). Vasar et ai. (2017) usaram
a plataforma de sequenciamento !Ilumina MiSeq para levantar a diversidade
de FMAs em raízes e a compararam com os resultados gerados usando o
sequenciamento 454. Neste estudo, as comunidades de FMAs foram descritas
pelo sequenciamento da SSU (NS31-AML2) (com !Ilumina MiSeq e 454) e
análise metagenômica com sequenciamento shotgun (com !Ilumina MiSeq),
isto é, identificação direta do microbioma sem potencial viés introduzido por
PCR. Os autores obtiveram diversidades semelhantes de FMAs com ambas
as plataformas de sequenciamento (!Ilumina MiSeq e 454), mesmo que o
sequenciamento do !Ilumina MiSeq fosse duas ordens de magnitude de maior
profundidade do que o 454 (de centenas de leituras no 454 para mais de
30.000 leituras por amostra no !Ilumina), ou seja, ao contrário do esperado
o !Ilumina não aumentou a riqueza de FMAs detectados. O sequenciamento
melagenômico do !Ilumina produziu um número muito baixo de leituras de
SSU de FMAs, resultando em baixa diversidade, sequenciando muito ONA
de planta, o que sugere que ajustes nesta técnica são necessários para
estudar FMAs, assim como aumento da base de referência com dados
metagenômicos. A vantagem do estudo metagenômico seria a identificação
direta do DNA presente no microbloma sem o potencial erro introduzido pela
PCR como o favorecimento de certos grupos em detrimento de outros durante
Tópicos Ci. Solo, 10:6'1 9 -693, 2019

a amplificação devido à afinidade com os "primers", ou por erros causados,

dependendo da polimerase escolhida (Vasar et ai., 2017).
ESTUDOS DAS COMUNIDADES DE FMAS

NO BRASIL UTILIZANDO FERRAMENTAS
MOLECULARES E MORFOLÓGICAS
No Brasil, a maioria dos estudos de comunidades de FMAs são baseados

apenas na identificação morfológica dos esporos. São poucos os estudos que
envolvem as metodologias moleculares associadas à morfologia dos esporos.
Silva Júnior (2004) levantou a comunidades de FMAs associadas às raízes
de pupunha na Amazônia pela morfologia dos esporos e por sequenciamento
de uma minibiblioteca de Amplicons da região SSU. Os fragmentos de DNA
obtidos com os "primers" NS31 e AM1 foram clonados e sequenciados. O
autor verificou a viabilidade da avaliação da diversidade de uma comunidade
de FMAs por essa técnica molecular, revelando alta diversidade genética
dos fungos associados às raízes de pupunha.
Azevedo (2008) avaliou a estrutura da comunidade de FMAs em cana-
de-açúcar sob dois manejas de colheita (sem e com queima) por meio da
identificação morfológica dos esporos e por sequenciamento de clones
do gene rRNA 18S obtidos de raízes. O autor utilizou três abordagens de
identificação molecular, utilizando "primers" específicos para fungos em geral
(NS7 e F1 Ra); "primer'' específico para FMAs (AM1); e "primers" específicos
para grupos de FMAs que o próprio autor desenhou. Entretanto, nenhuma
das abordagens resultou na clonagem de sequências de Glomeromycota,
sugerindo que os primers apresentavam problemas de especificidade. A
comunidade de fungos (de outros filos) identificada pelo sequenciamento
diferiu entre o manejo com e sem queima na colheita da cana.
Pagano et ai. (2011) avaliaram a comunidade de FMAs por PCR-DGGE
de uma região do SSU delimitada pelos pares de "primers" NS5 e ITS2 em
primeira PCR e GLOM1310 e ITS2 para "nested" PCR. Os perfis de DGGE
não variaram entre os quatro sítios experimentais definidos, onde houve
o plantio de diferentes espécies vegetais. Somente uma área degradada,
que foi avaliada como referência, apresentou bandas adicionais no perfil de
DGGE da comunidade. Na análise de agrupamento, foi observado que três
sítios experimentais agruparam com o sitio preservado e a comunidade de
um dos sítios experimentais foi agrupada com a área degradada. Assim,
mesmo sem identificar as espécies presentes em cada sitio, a ferramenta
Tópicos Ci Solo, 10:6'19-693, lül 9

682 Camila Maistro Patreze et ai.
molecular permitiu diferenciar sítios mais preservados, em mais avançado

processo de recuperação, de sítios degradados.
Empregando a técnica de PCR associada à RFLP, clonagem e
sequenciamento, e usando a região do 18S rDNA amplificada pelos "primers"
NS31-AM1 , Moreira et ai. (2016) mostraram que a comunidade de FMAs
em raízes superficiais de Araucaria angustifolia, na Floresta Atlântica em
Campos do Jordão, que crescem sobre troncos, rochas ou outro substrato
que não o solo, é semelhante à comunidade de FMAs em raízes abaixo do
solo, sugerindo que elas podem apresentar atividade metabólica na absorção
de nutrientes, o que pode permitir uma mais fácil aquisição de nutrientes a
partir da matéria orgânica, com reduzida competição, quando comparado
com habitats abaixo do solo. Os autores também verificaram homologia
dos clones isolados das raízes com alguns fungos micorrízicos identificados
morfologicamente na rizosfera, sendo que os gêneros G/omus e Acaulospora
foram abundantes dentro e fora das raízes de Araucaria angustifolia.
Mergulhão et ai. (2014) determinaram a ocorrência de espécies de FMAs
em áreas impactadas pela mineração de gesso em Araripina , PE, a partir de
comunidades multiplicadas em culturas-armadilha com sorgo e amendoim,
fazendo uma relação entre a identificação dos esporos multiplicados por
morfologia e por sequenciamento molecular da região ITS. O estudo molecular
e o morfológico concordaram na identificação das espécies Funneliformis
mosseae e Claroideoglomus c/aroideum, mas não chegaram em um consenso
entre as espécies Claroideoglomus etunicatum (pela morfologia) e G/omus
hoi (pela molecular) e entre Rhizophagus intraradices (morfologia) e G/omus
sp (pela molecular) próxima a Glomus custos (90-91 % de identidade).
Vieira et ai. (2018) desenvolveram estudo das comunidades de FMAs,
em rejeitas de mineração de ferro revegetados , usando identificação
morfológica e sequenciamento do DNA de solo. Os autores usaram em
primeira PCR os "primers" ITS1-NDL22 e na "nested PCR" LR1-FLR2 para
a região LSU e as amostras foram sequenciadas com !Ilumina MiSeq. Os
autores identificaram por morfologia dos esporos 56 morfotipos, dos quais
43 foram identificados ao nível de espécie, pertencendo a 17 gêneros e 8
famílias Glomeromycota. O uso da técnica molecular levou à detecção de
espécies não verificadas por esporos em campo e em culturas armadilhas,
no entanto, foram detectadas apenas quatro espécies e uma família a mais.
Os autores atribuem este resultado ao número relativamente pequeno de
morfoespécies de AMF com sequências de LSU depositadas em banco de
dados públicos. As sequências ambientais revelaram que as comunidades AMF
são dominadas por FMAs não cultivados, especialmente aqueles pertencentes
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 20 19

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenélicos e das. .. 683
a Glomerales, um achado consistente com outros estudos (Cui et ai., 2016).

As sequências foram afiliadas a 5 famílias (Glomeraceae, Ambisporaceae,
Gigasporaceae, Paraglomeraceae e Claroideoglomeraceae) A dominância
das espécies identificadas pelo sequenciamento mudou sazonalmente entre
os períodos seco e chuvoso. Usando ambas metodologias de identificação
(morfologia e sequenciamento), um total de 62 espécies, pertencentes a
18 gêneros e nove familias de Glomeromycota, foram identificadas, sendo
que Glomeraceae e Acaulosporaceae representaram de 42 % a 48 % da
riqueza total de espécies.
Atualmente o filo Glomeromycota possui 316 espécies validamente

descritas (Schüf1Ier, 2018). Estudos de diversidade com base em ferramentas
moleculares sugerem a existência de 348 a 1600 espécies de Glomeromycota
(Ohsowski et ai. 2014). Nos próximos anos, certamente haverá um grande
avanço no conhecimento da diversidade de FMAs não cultivados a partir
do sequenciamento de amostras ambientais e com a tecnologia de
sequenciamento de próxima geração; as quais devem ser empregadas também
na caracterização de coleções de espécies de FMAs visando ampliar o banco
de dados molecular do filo.
Embora as ferramentas moleculares hoje sejam essenciais para a
identificação e distinção de várias espécies do filo Glomeromycota, a
necessidade de um enfoque taxonômico polifásico faz com que o conhecimento
da tradicional taxonomia morfológica ainda seja muito importante e necessário,
devendo ser aprendido e incluído nas publicações científicas atuais. A
morfologia é um complemento científico importante, que facilita o trabalho diário
com os FMAs, mesmo nas espécies de Glomeromycota inteiramente definidas
pelas ferramentas moleculares. Novas técnicas ainda podem ser incorporadas
ao enfoque de taxonomia polifásica, como o uso de espectrometria de massa
MALDI-TOF, a qual poderá vir a ser uma ferramenta prática e barata para
identificação de espécies ou isolados de Glomeromycota.
As principais limitações do uso das ferramentas moleculares na identificação
de fungos Glomeromycota são a grande variabilidade intraespecífica de alguns
grupos, necessitando de fragmentos de DNA relativamente grandes para definir
uma unidade taxonômica operacional (OTU, em inglês). Essa necessidade
de fragmentos grandes de DNA para definir uma OTU tem dificultado o
uso das plataformas de sequenciamento de nova geração, que conseguem
sequenciar somente fragmentos menores. Além disso, embora se tenha
Tópicos Ci. Solo, 10:6119-693, 201 9

6 4 Camilo Maislro Patreze et éll.
evoluído na definição de "primers" especificas para Glomeromycota, ainda

não existe um par de "primers" único que inicie a replicação de um fragmento
"barcode" para todas as espécies do filo. A região ITS, que é utilizada para
identificar muitos fungos, apresenta elevada variabilidade de composição e
tamanho em Glomeromycota, que dificulta seu uso como único marcador em
levantamentos de FMAs devendo ser exclulda de análises que envolvam
'
difeíentes familias de FMAs. Os "primers" disponíveis atualmente variam
na eficácia para diferentes famílias, havendo famílias ou gêneros que não
se adequam perfeitamente a eles causando o aparecimento de sequências
quiméricas.
Entretanto, o potencial de evolução das ferramentas moleculares para
a taxonomia de Glomeromycota ainda é muito grande. As ferramentas
moleculares disponíveis atualmente já contribuem significativamente para
resultados filogenéticos mais confiáveis. As pesquisas indicam que além
do fragmento SSU-ITS-LSU haverá a necessidade de utilização de um ou
mais "barcodes" adicionais para caracterizar perfeitamente uma OTU de
Glomeromycota, mas que, com o avanço das técnicas de sequenciamento,
esse tipo de análise passa a ser mais viável economicamente e menos
dispendioso de tempo.
A adoção de um enfoque polifásico na taxonomia de Glomeromycota
(morfologia, ferramentas moleculares de diferentes "barcodes" e MALDI-TOF,
entre outras possíveis) será essencial para sedimentar a árvore filogenética
do filo, afinal são muito poucas espécies para ainda não haver um consenso
nas divisões de famílias no filo . Assim, a evolução do uso das técnicas
moleculares no filo Glomeromycota pode abreviar a incerteza taxonômica
que atinge o filo nos últimos 18 anos.
LITERATURA CITADA
Antoniolll ZI, Schachtman D, Ophelkeller D, Smith SE. Variation in ribosomal internai transcribed
spacer sequences in Glomus mosseae and Gigaspora margarita spores from a permanent
pasture. Mycol Res. 2000;104:708-15.
Appoloni S, Lekberg Y,_Tercek ~!·Zabinski CA, Redecker D. Molecular community analysis

of arbuscular mycorrh1za f ungi In roots or geothermal soils ln Yellowstone National Park
(USA). Microb Ecol. 2008;56:649-59.
A_vio L, Cristanl C, Strani P, Glovannetti M. Genetic and phenotypic dlverslty or geographlcally

d1fferenl isolates of Glomus mosseae. Can J Microbial. 2009;55:242-53.
Azevedo LCB. Comunidades de fungos micorrlzlcos arbusculares 110 solo 0 ralzes ele cnna-
de-açúcar [teseJ. Piracicaba: Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz"; 2008.
Tópicos Ci. Solo, 10:649 -693, 2019

Evolução do uso das te·cn·1c=-s
u mo1ecu 1ares nos estud os f·ilogenet1cos
·· e das... 685
Bianciott~ V, Bandi C'. Minerdi D, Sironi M, lichy HV, Bonfante P. An obligately endosymbiotic
mycorrhizal f ungus tlself harbors obligately intracellular bacteria. Appl Environ Microb.
1996;62:3005-10.
Blaszkowski J, Chwat G, Góralska A. Acaulospora ignota and Claroideoglomus hanlinii, two

new speeies of arbuscular mycorrhizal fungi (Glomeromycota) from Brazil and Cuba. Myeol
Prog. 2015;14:1-11 .
Blaszkowski J, Chwat G, Goralska A , Goto BT. Rhizophagus natalensis. a new species in

lhe Glomeromyeota. Mycotaxon. 2014;129:97-108.
Blaszkowski J , Kovács GM, Gáspár BK, Balázs TK, Buscot F, Ryszka P. The arbuscular
mycorrh1zal Paraglomus majewskiisp. nov. represents a new, distinct basal lineage in
Paraglomeraceae {Glomeromycota). Mycologia. 2012; 104: 148-56.
Blaszkowski J, Koz/owska A, Niezgoda P, Goto BT, Dalpe Y. A new genus, Oehlia with Oehlia
diaphana comb. nov. and an emended description of Rhizoglomus vesiculiferum comb. nov.
in lhe Glomeromycotina. Nova Hedwigia. 2018a;107:501-18.
8/aszkowski J , Niezgoda P, Goto BT, Kozlowska A. Halonatospora gen. nov. with H.

pansihalos comb. nov. and Glomus bareae sp. nov. (Glomeromycota, Glomeraceae). Botany.
2018b;96:737-48.
Bõrstler B, Raab PA, Thiéry O, Morton JB, Redecker D. Genetic diversity of lhe arbuscular
mycorrhizal fungus Glomus intraradices as determined by mitochondrial large subunit rRNA
gene sequences is considerably higher than previously expected. New Phytol. 2008;180:452-65.
Chagnon PL. Ecological and evolutionary implications of hyphal anastomosis in arbuscular

mycorrhizal fungi. FEMS Microbial Ecol. 2014;88:437-44.
Clapp JP, Rodriguez A , Dodd JC. Inter- and intra-isolate rRNA large subunit variation in
Glomus coronatum spores. New Phytol. 2001;149:539-54.
Colozzi-Filho A, Cardoso EJBN. Detecção de fungos micorrlzicos arbusculares em raízes

de cafeeiro e de crotalária cultivada na entrelinha. Pesq Agropec Sras. 2000;35:2033-42.
Corradi N, Hijri M, Fumagalli L, Sanders IR. Arbuscular mycorrhizal fungi (Glomeromycota)

harbour ancient fungai tubulin genes that resemble those of lhe chytrids (Chytridiomycota).
Fungai Gene! Biol. 2004;41 :1037-45.
Covacevich F. Molecular toeis for biodiversity and phylogenetic studies in mycorrhizas: lhe
use of primers to detect arbuscular mycorrhizal fungi. ln: Thangadurai D, Busso CA, Hijri M,
editors. Mycorrhizal biotecnology. New Delhi: Capital Publishing Company: 2010. p. 186-202.
Crossay T, Antheaume e, Redecker D, Bon L, Chedri N. Richert C, Guentas L, Cavaloc Y,

Amir H. New method for the identification of arbuscular mycorrhizal fungi by proteomic-based
biotyping of spores using MALDI-TOF-MS. Sei Rep. 2017:7:14306.
Cui XC, Hu JL, Wang JH, Yang JS, Lin XG. Reclamation negati_vely inn~1enees ~rbuseular
myeorrhizal fungai eommunity structure and diversíly ln eoastal saltne-alkahne land 1n Eastem
China as revealed by lllumina sequencing. Appl Soil Eeol. 2016;98;140-9.
Diédhlou AG, Borges WL, Sadio o, faria SM. Assessmenl or DNA extraction m~lh~ds f~r
detection of arbuscular mycorrtiizal fungi ln plant roots by nested PCR Aeta Sei 8101 Sei.
2014;36:433-41 .
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 201 9

Dumbrell AJ, Ashton PD, Aziz N, Feng G, Nelson M, Oytham C , Fitter AH, Helgason T.
Distinct seasonal assemblages of arbuscular mycorrhizal fungi revealed by massively parallel
pyrosequencing. New Phytol. 2011 ; 190:794-804.
Escobar-Zepeda A. Vera-Ponce de León A. Sanchez-Flores A. The road to metagenomics: from

microbiology to DNA sequencing technologies and bioinformalics. Front Genet. 2015;6:348.
Ferrai N, Barea JM. Azcón-Aguilar e. The plasma membrane H+-ATPase gene family in lhe
arbuscular mycorrhizal fungus Glomus mosseae. Curr Genetícs. 2000;37:112-8.
Furrazola E, Goto BT, Silva GA, Torres-Arias Y, Morais T, Lima CEP, Ferreira ACA, Maia LC,
Sieverding E , Oehl F. Acaulospora herrerae, a new pitted species in lhe Glomeromycetes
from Cuba and Brazil. Nova Hedwigia. 2013;97:401-13.
Gamper H. Leuchtmann A. Taxon-specitic PCR primers to detect two inconspicuous arbuscular

mycorrhizal fungi from temperate agricultura! grassland. Mycorrhiza. 2007;17:145-52.
Gardes M, Bruns TO. ITS primers with enhanced speciticity for basidiomycetes - applicalion
to lhe identification of mycorrhizae and rusts. Mal Ecol. 1993;2:113-8.
Gasparotto FA, Navarrete AA, Souza FA, Tsai SM. Técnicas moleculares aplicadas ao estudo
de micorrizas. ln: Siqueira JO, Souza FA, Cardoso EJBN, Tsai SM, editores. Micorrizas: 30
anos de pesquisa no Brasil. Lavras: Editora UFLA; 2010. p. 551-81.
Gehrig H, Schül11er A, Kluge M. Geosiphon pyriforme, a fungus forming endocytobiosis with

Nostoc (Cyanobacteria), is an ancestral member of lhe glomales: evidence by SSU rRNA
analysis. J Mal Evol. 1996;43:71-81.
Giovannetti M, Sbrana C, Strani P, Agnolucci M, Rinaudo V, Avio L. Genetic diversity of isolates

of Glomus mosseae from different geographic areas detected by vegetative compatibility
testing and biochemical and molecular analysis. Appl Environ Microb. 2003;69:616-24.
Gollotte A, van Tuinen D, Atkinson D. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi colonising

roais of the grass species Agrostis capillaris and Lolium perenne in a field experiment.
Mycorrhiza. 2004;14:111-7.
Goto BT, Araújo AF, Soares ACF, Ferreira ACA, Maia LC, Sousa CS, Silva GA. Septoglomus
titan, a new fungus in the Glomeraceae (Glomeromycetes) from Bahia, Brazil. Mycotaxon.
2013;124:101-9.
Goto BT, Silva GA, Assis DM, Silva DKA, Souza RG, Ferreira ACA, Jobim K, Mello CA,
Evagelista-Vieira HE, Maia LC, Oehl F. lntraornatosporaceae (Gigasporales), a new family
with two new genera and two new species. Mycotaxon. 2012;119:117-32.
Goto BT, Silva GA, Maia LC, Souza RG, Coyne O, Tchabi A, Lawouin L, Hountondji F, Oehl
F. Racocetra tropicana, a new species in lhe Glomeromycetes from tropical areas. Nova
Hedwigia. 2011 ;92:69-82.
Helgason T, Daniel! TJ, Husband R, Fitter AH, Young JPW. Ploughing up lhe wood-wide
web? Nature. 1998;394:431 .
Helgason ~· Me_rr>"."'eather JW, Denison J, Wilson P, Young JPW, Fitter AH. Selectivity and
functlonal d1vers1ty ln arbuscular mycorrhizas of co-occurring fungi and plants from a tempera te
deciduous woodland. J Ecol. 2002;90:371-84.
Helgason T, Watson IJ, Young PW. Phylogeny of the Glomerales and Diversisporales (Fungi:
Glomeromycota) from aclln and elongation factor 1-alpha sequences FEMS Microbial Lell.
2003;229:127-32. .
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 2019

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos íilogenéticos e das... 687
Hijri 1, Sykorová Z, Oehl F, lneichen K, Mãder P, Wiemken A, Redecker D. Communilies of

arbuscular mycorrhizal fungi in arable soils are not necessarily low in diversity. Mol Ecol.
2006;15:2277-89.
Husband R, Herre EA, Turner SL, Gallery R, Young JPW. Molecular diversity of arbuscular
mycorrhizal fungl and pattems of host association over time and space in a tropical fores!.
Mol Ecol. 2002; 11 :2669-78.
lnternational Culture Colleclion of (Vesicular) Arbuscular Mycorrhizal Fungi - lnvam. Species

descriptions from reference cultures. Morgantown: West Virgínia University; 2018 [acesso 05
mar 2018]. Disponível em: http://fungi.invam.wvu.edu/the-fungi/species-descriplions.html .
Jacquol E, van Tuinen D, Gianin~zzi S, Gianinazzi-Pearson V. Monitoring species of arbuscular

mycorrhizal fungi in planta and in soil by nested PCR: application to lhe study of lhe impact
of sewage sludge. Plant Soil. 2000;226:179-88.
Janousková M, Seddas P, Mrnka L, van Tuinen D, Dvofácková A. Tollot M, Gianinazzi-Pearson

V, Vosátka M, Gollotte A. Development and activity of Glomus inlraradices as affected by
co-existence with Glomus claroideum in one root system. Mycorrhiza. 2009;19:393-402
Jobim K, Blaszkowski J, Niezgoda P, Kozlowska A, Zubek S, Mleczko P, Chachula P, lshikawa

NK. Goto BT. New sporocarpic taxa in lhe phylum Glomeromycota: Sclerocarpum amazonicum
gen. et sp. nov. in lhe family Glomeraceae (Glomerales) and Diversispora sporocarpia sp.
nov. in lhe Diversisporaceae (Diversisporales). Mycological Progress. 2019;18:369-84.
Johansen RB, Johnston P, Mieczkowski P, Perry GLW, Robeson MS, Burns BR, Vilgalys R.
A native and an invasive dune grass share similar, palchily dislributed, root-associated fungai
communities. Fungai Ecol. 2016;23: 141-55.
Kiriachek SG, Azevedo LCB, Peres LEP, Lambais MR. Regulation of arbuscular mycorrhizae
development. Rev Sras Cienc Solo. 2009;33:1-16.
Kohout P, Sudová R, Janousková M, Ótvrtlfková M, Hejda M, Pánková H, Slavíková R,

Stajerová K, Vosátka M, Sykorová Z. Comparison of commonly used primer seis for evaluating
arbuscular mycorrhizal fungai communilies: is there a universal solution? Soil Biai Biachem.
2014;68:482-93.
Koske RE. Glomus aggregatum emended: a distinct taxon in lhe Glomus fasciculatum complex.
Mycologia. 1985;77:619-30.
Krüger M, Krüger e, Walker C, Stockinger H, SchüBler A. Phylogenetic reference data for

systematic and phylotaxonomy of arbuscular mycorrhizal fungi from phylum to species levei.
New Phytol. 2012;193:970-84.
Krüger M, Stockinger H, Krüger C, Schü~ler A . DNA-based species level detection of

Glomeromycota: one PCR primer set for all arbuscular mycorrhizal fungi. New Phylol.
2009; 183:212-23.
Kuhn G, Híjri M, Sanders IR. Evidence for lhe evolution of multiple genomes in arbuscular
mycorrhizal fungi. Nature. 2001;414:745-8.
Lambais MR Ramos AC. Sinalização e transdução de sinais em micorrizas arbusculares. ln:

Siqueira JO, 'souza FA, Cardoso EJBN, Tsai SM, editores. Micorrizas: 30 anos de pesquisa
no Brasil. Lavras: Editora UFLA; 2010. p. 119-32.
Lanfranco L, Delpero M, Bonfante P. lntrasporal variabllity of ribosomal sequences in lhe

endomycorrhizal fungus Gigaspora margarita. Mol Ecol. 1999;8·37-45.
Tópicos Ci. S olo, 10:6'19-693, 2019

Lee J , Lee s, Young JPW. lmproved PCR primers for the detection and identification of
arbuscular mycorrhizal fungi. FEMS Microbial Ecol. 2008:65:339-49.
Lekberg Y, Schnoor T, Kj0ller R, Gibbons SM, Hansen LH, AI-Soud WA, S0rensen SJ,
Rosendahl S. 454-sequencing reveals stochastic local reassembly and high disturbance
tolerance within arbuscular mycorrhizal fungai communities. J Ecol. 2012; 100: 151-60.
Liu M, Zheng R, Bai S, Yun Q , Yan w, Jia X. Seasonal dynamics of arbuscular mycorrhizal
fungai community in the rhizosphere of Clernatis fruticosa in lhe Daqingshan Mounlains,
inner Mongolia, lnner Mongolia. Acta Bot Bor-Occid Sin. 2016;36:1891-9.
Marinho F, Silva GA, Ferreira ACA, Veras JSN, Sousa NMF, Goto BT. Maia LC, Oehl F.
Bulbospora minima, a new genus and a new species in the Glomeromycetes from semi-arid
Northeast Brazil. Sydowia. 2014;66:313-23.
Mergulhão ACES, Silva MV, Catanho MC, Lyra P, Figueiredo MVB, Silva MLRB, Maia LC.
Caracterização morfológica e molecular de fungos micorrízicos arbusculares isolados de
áreas de mineração de gesso, Araripina, PE, Brasil. Hoehnea. 2014;41 :393-400.
Mergulhão ACES, Silva MV, Figueiredo MVB, Burity HA, Maia LC. Characterisation and
identification of arbuscular mycorrhizal fungi species by PCR/ RFLP analysis of lhe rDNA
internai transcribed spacer (ITS). Ann Microbial. 2008;58:341-4.
Millner PD, Kitt DG. The Beltsville method for soilless production of vesicular-arbuscular
mycorrhizal fungi. Mycorrhiza. 1992;2:9-15.
Millner PD, Mulbry WW, Reynolds SL, Patterson CA. A taxon-specific oligonucleotide probe
for tempera te zone soil isolates of Glomus mosseae. Mycorrhiza. 1998;8:19-27.
Millner PD, Mulbry WW, Reynolds SL. Taxon-specific oligonucleotide primers for detection
of Glomus etunicatum. Mycorrhiza. 2001b;10:259-65.
Millner PD, Reynolds SL, Mulbry WW. Taxon-specific oligonucleotide primers for detection
of two ancient endomycorrhizal fungi, Glomus occultum and Glomus brasilianum. FEMS.
Microbial Lett. 2001a;196:165-70.
Moreira M, Zucchi MI, Gomes JE, Tsai SM, Alves-Pereira A, Cardoso EJBN. Araucaria
angustifolia aboveground roots presented high arbuscular mycorrhizal fungai colonization
and diversity in the Brazilian Atlantic Forest. Pedosphere. 2016;26:561-6.
Msiska Z, Morton JB. Phylogenetic analysis of the Glomeromycota by partia! p-tubulin gene
sequences. Mycorrhiza. 2009;19:247-54.
Muyzer G, Smalla K._ Application of denat_uring gradient gel electrophoresis (DGGE)

and temperature grad1ent gel electrophores1s (TGGE) in microbial ecology. Antonie Van
Leeuwenhoek. 1998;73: 127-41 .
Nov~is CB, B_or~~s WL, Je_sus EC, Saggin Júnior OJ, Siqueira JO. Inter- and intraspeciflc
funct1onal vanab1hty of tropical arbuscular mycorrhizal fungi isolates colonizing com plants.
Appl Soil Ecol. 2014 ;76:78-86.
Novais CB, Borges WL, Sbrana C, Giovannetti M, Saggin Júnior OJ, Siqueira JO. Técnicas
básicas em micorrizas arbusculares. Lavras: Editora UFLA; 2017.
Novais C_B , So~za FA, Siqueira JO. Caracterização fenotipica e molecular de esporos de
fungos m1corrlz1cos arbusculares mantidos em banco de germoplasma. Pes A Bras.
2010;45:886-96. q gropec
Tópicos Ci. Solo, J0:6'19-693, 20 J9

Evolução do uso das técnicas moleculares nos estudos filogenélicos e d<1s... 689
Oehl F, Alves A, Silva G, Goto BT, Cosia-Maia L, Sieverding E. Glomeromycota: lwo new
classes and a new arder. Mycotaxon. 2011 b; 116:365-79.
Oehl F, Silva Dl<A, Maia LC, Sousa NMF, Vieira HEE, Silva GA. Orbispora gen. nov., ancestral
in lhe Scutellosporaceae (Glomeromycetes). Mycotaxon. 2011d;116:161-9.
Oehl F, Silva GA, Goto BT, Sleverdlng E. Glomeromycola: three new genera and glomoid
species reorganized. Mycotaxon. 2011c;116:75-120.
Oehl F, Silva GA, Sánchez-Castro 1, Goto BT, Maia LC, Vieira HEE, Barea JM, Sieverdlng E,
Palenzuela J. Revision of Glomeromycetes with entrophosporoid and glomoid spore formation
with three new genera. Mycotaxon. 2011a;117:297-316.
Ohsowski BM, Zaitsoff PD, Ôplk M, Hart MM. Where lhe wild things are: looking for uncultured
Glomeromycota. New Phytol. 2014;204:171-9.
Oliveira CA, Sá NMH, Gomes EA, Marriel IE, Scotti MR, Guimarães CT, Schaffert RE. Alves
VMC. Assessment of lhe mycorrhizal community in the rhizosphere of maize (Zea mays L)
genotypes contrasting for phosphorus efficiency in lhe acid savannas of Brazil using denaturing
gradient gel electrophoresis (DGGE). App Soil Ecol. 2009;41 :249-58.
ôpik M, Davison J. Uniting species- and community-oriented approaches to understand

arbuscular mycorrhizal fungai diversity. Fungai Eco1. 2016;248: 106-13.
Ôpik M, Moera M , Liira J, Zobel M. Composition of rool-colonizing arbuscular mycorrhizal

fungai communilies in differenl ecosystems around lhe globe. J Ecol. 2006;94:778-90.
Õpik M, Zobel M, Cantero JJ, Davison J, Facelli JM, Hiiesalu 1, Jairus T, Kalwij JM, Koorem
K, Leal ME, Liira J, Metsis M, Neshataeva V, Paal J, Phosri C, Põlme S, Reler O, Saks
O, Schimann H, Thiéry O, Vasar M, Moera M. Global sampling of planl rools expands the
described molecular diversity of arbuscular mycorrhizal fungi. Mycorrhiza. 2013;23:411-30
Orchard S, Hillon S, Bending GD, Dickie IA, Standish RJ, Gleeson DB, Jeffery RP, Powell
JR. Waiker C, Bass D, Monk J, Simonin A , Ryan MH. Fine endophytes (Glomus lenue) are
related to Mucoromycotina, nol Glomeromycota. New Phylol. 2017;213:481-86.
Osmundson TW, Eyre CA, Hayden KM, Dhillon J, Garbelotto MM. Back to basics: an evaluaUon
of NaOH and alternalive rapid DNA exlraclion protocols for DNA barcoding, genotyping, and
disease diagnostics from fungai and oomycete samples. Mol Ecol Resour. 2013;13:66-74
Pagano MC, Ulida MK, Gomes EA, Marriel IE, Cabello MN, Scotti MR. Plant-type dependente
changes in arbuscular mycorrhizal communities as soil qualily indlcator in semi-arid Brazil.
Ecol lndic. 2011 ;11 :643-50.
Palenzuela J, Barea JM, Ferrol N, Oehl F. Ambispora granatensis, a new arbuscutar mycorrhizal
fungus, associated wilh Asparagus officinalis in Andalucla (Spain). Mycologia. 2011 ; 103:333-40.
Patreze e, Paulo EN, Martinelli A , Cardoso E, Tsai SM. Characterization of fung ai soil
communities by F-RISA and arbuscular mycorrhizal íungi írom Araucaria angustlíolia íorest
soils afler replanling and wildfire dísturbances. Symbiosis. 2009;48: 164-72.
Pereira CMR, Maia LC, Sáncl1ez-Caslro 1, Palenzuela J, Silva DKA, Sudová R, Sykorová z,
Rydlová J, étvrtllková M, Goto BT, Silva GA, Oehl F. Acaulospora paplllosa, él new mycorrhizal
fungus from NE Brazil, and Acaulospora rugosa Norway. Phylotaxa. 2016;260:14-24.
Redecke r o. Molecular ecology oí arbuscular mycorrhlzal fung l: a review of PCR-based

techniques. ln: Cooper J, Rao JR. Molecular technlques for soll and rhizosphere mlcroorgani$ms.
Wallingíord: CABI Publist1ing ; 2006. p . 198-212.
Tópicos Ci. Solo, 10:M 9-693, 201 9

690 Camila Maistro Patreze el éll.
Reclecker D. Specific PCR primers to idenlify arbuscular mycorrhizal fungi within colonized
roots Mycorrhiza. 2000;10:73-80.
Retlecker D, Hijri 1, W iemken A. Molecular identification of arbuscular mycorrhizal fungi in

roots· Perspectives and problems. Folia Geobot. 2003;38:113-24.
Rsdecker D, Morton JB, Bruns TO. Ancestral lineages of arbuscular mycorrhizal fungi
(Glornales). Mol Phylogenet Evol. 2000;14:276-84.
Redecl<er D. Raab P, Oehl F, Camacho FJ, Courtecuisse R. A novel clade of sporocarp-forming

:;pecies oi glorneromycotan fungl in lhe Oiversisporales lineage. Mycol Prog. 2007:6:35-44.
Redecker D, Tl11erfelrler H, Walker e, Werner D. Reslriction éJnalysis of PCR-amplified internai

transcriberl spacers o ( ribosomal Dl~A as a tool for species identification in different genera
of the arder Glomales. Appl Environ Microb. 1997;63:1756-61.
Renker C, Heinrichs J, Kaldorr M, Busco! F. Combining nested PCR and restriction digesl or
lhe internai transcribed spacer region to characterize arbuscular mycorrhizal fungi on roots
from lhe field. Mycorrhiza. 2003;13:191-8.
Renker C, Wei~huhn K, Kellner H, Buscol F. Ralionalizing molecular analysis of field-collected

rootsfor assessing diversily of arbuscular mycorrhizal fungi: to pool, or not to pool, that is lhe
question. Mycorrhiza. 2006;16:525-31.
Rezáéová V, Gryndler M, Bukovská P, Smilauer P, Jansa J. Molecular community analysis

of arbuscular mycorrhizal fungi - contributions of PCR primer and host plant selectivity to lhe
detected community profiles. Pedobiologia. 2016;59: 179-87.
Russell AJ , Bidartondo MI, Butterfield BG. The root nodules of lhe Podocarpaceae harbour
arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol. 2002;156:283-95.
Saito K, Suyama Y, Saio S, Sugawara K. Defoliation effects on lhe community structure of

arbuscular mycorrhizal fungi based on 18S rDNA sequences. Mycorrhiza. 2004;14:363-73.
Sanders IR, Alt M, Groppe K, Boller T, Wiemken A. ldentification of ribosomal DNA

polymorphisms among and within spores of lhe Glomales: application to studies on lhe
genetic diversity of arbuscular mycorrhizal f ungal communities. New Phytol. 1995; 130:419-27
Santos-González JC, Finlay RD, Tehler A. Seasonal dynamics of arbuscular mycorrhizal fungai
communities in roots in a seminatural grassland. Appl Environ Microb. 2007;73:5613-23.
Sato K, Suyama Y, Saito M, Sugawara K. A new primer for discrimination of arbuscular

mycorrhizal fungi with polymerase chain reaction-denature gradient gel electrophoresis. Grassl
Sei. 2005;51 :179-81.
Schenck NC, Pérez Y. Manual for lhe identification of VA mycorrhizal fungi IFAS. Gainesville:
University of Florida; 1988.
Schü~ler A. Glomeromycota - version Oct 2017. ln: Roskov Y, Ower G, Orrell T, Nicolson D,
Bailly N, Kirk PM , Bourgoin T, DeWalt RE, Decock W, van Nieukerken E, Zarucchi J, Penev
L, editors. Species 2000 & ITIS Catalogue of Life, Annual Checklist. Leiden: Species 2000/
IT IS; 2018 [clled 2018 Oct 30). Available from : wwwcatalogueonifeorg/col.
Schü~ler A, Schwarzott D, Walker C. New fungai phylum, the Glomeromycota: phylogeny

and evolution. Mycol Res. 2001 ;105:1413-21.
Schwarzott D, SchüBler A. A simple and rellable method for SSU rRNA gene DNA extraction.
amplification, and cloning from single AM fungai spores. Mycorrhiza. 2001 :10:203-7.
T ópicos Ci. Solo. 10:649-693, 2019

Silva GA, Lumini E, Maia LC, Bonfante P, Blanciotto V. Phylogenetic analysis of Glomeromycota
by partia! LSU rDNA sequences. Mycorrhiza. 2006;16:183-9.
Silva Júnior JP. Comunidades de fungos mlcorrizicos arbusculares associadas à pupunha e ao

cupuaçu em sistema agronorestal e em monoculllvo na Amazônia Central [tese). Piracicaba:
Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz"; 2004.
Silva MM, Colozzl-Filho A. Emprego de técnicas moleculares na taxonomia e em estudos

sobre ecologia e diversidade de fungos micorrlzicos arbusculares. ln: Silveira APD , Freitas
SS, editores. Microbiota do solo e qualidade ambiental. Campinas: Instituto Agronômico;
2007. p. 127-52.
Simon L. Phylogeny of lhe Glomales: deciphering lhe past to understand lhe presenl. New
Phytol. 1996; 133:95-101.
Simon L, Lalonde M, Bruns TD. Specific amplification of 18S fungai ribosomal genes from
vesicular-arbuscular endomycorrhizal fungi colonizing roots. Appl Environ Microb. 1992;58:291-5.
Simon L, Lévesque RC, Lalonde M. ldentification of endomycorrhizal fungi colonizing roots

by fluorescent single-strand conformation polymorphism-polymerase chain reaction. Appl
Sokolski S, Dalpé Y, Piché Y. Phosphate transporter genes as reliable gene markers for lhe
identification and discrimination of arbuscular mycorrhizal fungi in lhe genus Glomus. Appl
Environ Microb. 2011 ;77:1888-91 .
Souza FA, Kowalchuk GA, Leeflang P, Van Veen JA, Smit E. PCR-denaturing gradient gel
electrophoresis profiling of inter- and intraspecies 18S rRNA gene sequence heterogeneity
is an accurate and sensitive method to assess species diverslty of arbuscular mycorrhizal
fungi of lhe genus Gigaspora. Appl Environ Microb. 2004;70:1413-24.
Souza FA, Silva IR, Barros-Barreto MBB, Oehl F, Goto BT, Maia LC. Racocetra crispa
(Glomeromycotina) delimited by integrative evidence based on morphology, long continuous
nuclear rDNA sequencing and phylogeny. Mycol Prog. 2018;17:999-1011.
Stockinger H, Krüger M, SchüBler A. DNA barcoding of arbuscular mycorrhizal fungi. New

Phytol. 2010;187:461-74.
Sykorová z, Bórstler B, Zvolenská S, Fehrer J, Gryndler M, Vosátka M, Redecker D. Long-

term tracing of Rhizophagus irregularis isolate BEG140 inoculated on Phalaris arundinacea
in a coai mine spoil bank, using mitochondrial large subunit rDNA markers. Mycorrhiza.
2012;22:69-80.
Taylor DL, Walters WA, Lennon NJ, Bochicchio J, Krohn A, Caporaso JG, Pennanen T.
Accurate estimation of fungai diversity and abundance through improved lineage-specific
primers oplimized for illumlna amplicon sequencing. Appl Environ Microb. 2016;82:7217-26.
Thiéry o, Moora M, vasar M, Zobel M, Ôpik M. Inter- and ínlrasporal nuclear ribosomal
gene sequence variation within one isolate of arbuscular mycorrhizal fungus, Diversispora
sp. Symbiosis. 201 2;58:135-47.
Tópicos Ci. Solo, 10:649 -693, 201 9

692 Camila Maislro Pa treze el ai.
llsserant E, Malbreil M, Kuo A, t<ohler A, Symeonidi A, Balestrini R, Charron P, Duensing

N, Frei dit Frey N , Gianinazzi-Pearson V, Gilbert LB, Handa Y, Herr JR, Hijri M, Koul R,
Kawaguchi M, Krajinski F, Lammers PJ, Masclaux FG, Mural C, Morin E, Ndikumana S, Pagni
M , Petitplerre D, Requena N, Rosikiewicz P, Riley R, Saito K, San Clemente H, Shapiro H,
van Tuinen D, Bécard G, Bonfante P, Paszkowski U, Shacllar-Hill YY, Tuskan GA, Young JP,
Sanders IR. Henrissat B, Rensing SA, Grigoriev IV, Corradi N, Roux C, Martin F. Genome
of an arbuscular mycorrhizal fungus provides insight into the oldest plant symbiosis. PNAS.
201 3;110:20117-22.
Trouvelot S, van Tuinen D, Hijri M, Gianinaz7.i-Pearson V. Visualizalion of ribosomal DNA

toei in spore interphasic nuclei of glomalean fungi by fluorescence in situ hybridization.
Mycorrhiza. 1999;8:203-6.
Tumau K, Ryszka P, Gianinazzi-Pearson V, van Tuinen D. ldenUfication of arbuscular mycorrhizal

fungi in soils and roots of plants colonizing zinc wastes in southern Poland. Mycorrhiza.
2001 ;1 O:169-74.
Vályi K. Mardhiah U, Rillig MC, Hempel S. Community assembly and coexistence in communities
of arbuscular mycorrhizal fungi. lsme J. 2016;10:2341-51 .
van Tuinen D, Jacquot E, Zhao B, Gollotte A, Gianinazzi-Pearson V. Characterization of roo!

colonization profiles by a microcosm community of arbuscular mycorrhizal fungi using 25S
rDNA-targeted nested PCR. Mol Ecol. 1998a;7:879-87.
van Tuinen D, Zhao B, Gianinazzi-Pearson V. PCR in studies of AM fungi : from primers to

application. ln: Varma AK, editor. Mycorrhiza manual. Heidelberg: Springer-Verlag; 1998b.
p. 387-99.
Vandenkoornhuyse P, Leyval C. SSU rDNA sequencing and PCR-fingerprinling reveal genetic

variation within Glomus mosseae. Mycologia. 1998;90:791-7.
Vasar M, Andreson R, Davison J, Jairus T, Moora M, Remm M, Young JPW, Zobel M, ôpik M.
lncreased sequencing depth does not increase captured diversity of arbuscular mycorrhizal
fungi. Mycorrhiza. 2017;27:761-73.
Vassilev N, Nikolaeva 1, Vassileva M. Polymerbased preparation of soil inoculants: applicatíons

to arbuscular mycorrhizal fungi. Rev Environ Sei Bio. 2005;4:235-43.
Vieira CK, Marascalchí MN, Rodrigues AV, De Armas RD, Stürmer SL. Morphological and
molecular diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in revegetated iron-mining site has the
sarne magnitude of adjacent pristine ecosystems. J Environ Sei. 2018;67:330-43.
Walker C, Koske RE. Taxonomic concepts in lhe Endogonaceae: IV Glomus fasciculatum

redescribed. Mycotaxon. 1987;30:253-62.
Walker C, Vestberg M, Demircik F, Stocklnger H, Saito M, Sawaki H, Nishmura 1, SchüBler

A. Molecular phylogeny and new taxa in lhe Archaeosporales (Glomeromycota): Ambispora
fennica gen. sp. nov., Ambisporaceae fam. nov. , and emendation of Archaeospora and
Arcllaeosporaceae. Mycol Res. 2007;111 :137-53.
Wang C, White PJ, Chunjian L. Colonizalion and communily structure of arbuscular mycorrhizal
f ungi in maize roots ai diífe~ent depths in lhe soil pro file respond differenlly to phosphorus
Inputs on a long-term experimental site. Mycorrhiza. 2016;27:1-13.
Wang Y, Huang Y, Oiu O , Xin G , Yang Z, Shi S. Flooding greally affe cts the diversity
of arbu scular mycorrhizal fungl communities ln lhe roots of wetland plants. PLoS ONE
2011 ;6:e24512.
Tópicos Ci. Solo, 10:649-693, 2019

Evoluçüo do uso dns técnicas molecul.ires nos estudos íllogc néticos e d.is... 693
White TJ, Bruns TO, Lee SB, Taylor JW. Ampliflcation and direct sequencing of fungai ribosomal
RNA genes for phylogenetlcs . ln: lnnis MA, Gelfand OH, Snlnsky JJ, White T J, edllors. PCR
protocols: a guide to methods and applicatlons. New York: Academlc Press; 1990. p. 315-22.
Wubel T, Welí3 M, Kottke 1, Teketay O, Oberwinkler F. Phylogenelic analysis of nuclear small

subunlt rONA sequences suggests lhal lhe endangered Afrlcan Pencil Cedar, Juniperus
procera. Is associated wilh distincl members of Glomeraceae. Mycol Res. 2006;110:1059-69.
Xu X, Chen C, Zhang Z, Sun Z, Chen Y, Jiang J, Shen Z. The lnnuence of environmental factors
on communities of arbuscular mycorrhlzal fungi associated wlth Chenopodium ambrosioides
revealed by MiSeq sequencing lnvestlgalion. Sei Rep. 2017;7:45134.
Young JPW. Kissing cousins: mycorrhizal fungi gel togelher. New Phytol. 2009;181 :751-3.
Tópicos Ci. Solo, )0:6119•69:1, 20 19

Al?ILRCAÇÕES DA PEDOLOGIA NA
lFIERTILADADE DO SOLO COM ÊNFASE
rEM SOLOS DA RIEGNÃO DO CERRADO:
ArLrÉM DA CA~tfílAIDA ARÁVEL
Marcos Gervasio Pereiralll, Carlos Roberto Pinheiro Junior()),

Lúcia Helena Cunha dos Anjos11), Ademir Fontana121 , Arcangelo Loss131,
Helena Saraiva Koenow Pinheiro11l & Arison José Pereira14l
O biorna Cerrado .................................................................................................................................... 694

Clima ................................................................................................................................................... 695
Vegetação ........................................................................................................................................... 696
Geologia e relevo ................................................................................................................................ 698
Histórico e importância ............................................................................................................................ 698
Pedologia e fertilidade do solo ................................................................................................................ 701
Interações entre pedologia e fertilidade do solo .................................................................................. 701
Acamada arável .................................................................................................................................. 702
Identificando o ambiente de produção: modelos de agricultura .............................................................. 704
Etnopedologia ..................................................................................................................................... 704
Sistemas de produção mistos (sistema de plantio direto e integração lavoura-pecuária) .................. 707
Agricultura de precisão ........................................................................................................................ 708
Técnicas de levantamento de solos e sistemas de interpretação ....................................................... 7 10
Levantamentos de solo, geoprocessamento e ferramentas de mapeamento digital ..................... 710
Sistemas de classificação técnica utilizados no Brasil ................................................................... 712
Principais classes de solos do biorna Cerrado: distribuição, gênese, características e limitações
quanto ao uso agrícola ............................................................................................................................ 714
Latossolos ........................................................................................................................................... 715
Neossolos ............................................................................................................................................ 718
Argissolos ............................................................................................................................................ 720
Plintossolos ......................................................................................................................................... 721
Cambissolos ........................................................................................................................................ 723
O BIOMA CERRADO
O biorna Cerrado (do espanhol, fechado), também denominado Savana

Tropical Estacionai (peino-pirobioma), apresenta, no Brasil, uma extensão
11, U11iw rsidaJc Fcdernl do ltiu de Junciro, lk par1u111enh1 de S11l11s. E-muils: 111g.:rvnsior~·rcir~111t ~1gnrnit..:., m:
robcr1ujrpi11hdrortDg111a1l.i.:0111: la11j,1srnml@1g111ai l.co111; kna~kr,~gnwil.rn,11
,.., J:mbrapa Solo~. E-mail: ude111ir.li1111a11a(<1cmhrJ f!u.hr
11, Uni\cr~id:iJe Fcdi:rnl 1k: Sa111a Ca1ari11a, Dcran.11111.:1110 di: Eng,•nharlll lturill E-mail. r1r..:,111gd n.1,~:...... ,, uts,· br
14 , Uni vcr..idade E~1udual Jo l11c,1111 i11s. E- 111ail: ari, u11.jp~11111111111s.br
--
Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com ênfase em solos da região do... 69 5
territorial de 1,5 milhão de quilômetros quadrados. Entretanto, na literatura,

cita-se frequentemente a área de 2 milhões de quilômetros quadrados, mas
que corresponde ao domínio Cerrado, abrangendo outros diversos biornas
(Coutinho, 2016). Esse biorna localiza-se na parte central do Brasil, entre
as latitudes 04º 03' e 23° 27' Sul e as longitudes 35º 00' e 63º 00' Oeste
(Figura 1) (Aquino et ai., 2008).
Seu centro de distribuição é no Planalto Central, todavia suas áreas
periféricas, situadas mais ao sul, alcançam o Paraná na forma de manchas
isoladas, mais especificamente nos municípios de Campo Mourão e
Jaguariaíva, e, rumo ao norte, atingem Roraima, já perto da divisa com a
Venezuela. No Nordeste, ele é observado associado às formas de relevo de
tabuleiros, baixos planaltos e chapadas e, na região Centro-O~ste, estende-se
até a Bolívia (Coutinho, 2016).
rã
[
~~ <
~ ~
"i)
O 200 400 600 800 km
Figura 1. Distribuição do biorna Cerrado.

Fonte: Portal de Mapas, IBGE (2019). Modificada por Pinheiro Junior.
Clima
o clima predominante no Cerrado é o tropical sazonal, classificado
de acordo com Kõppen como Aw, com inverno seco e precipitações
pluviométricas de maior intensidade ocorrendo no verão. Seu clima é
temperado quente (Cwa) , porém restrito às regiões sul e leste de Minas
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

696 Marcos Gervasio Pereira et ai.
Gerais e a uma pequena área do estado do Mato Grosso do Sul. Sua

tempera tura média anual varia de 18 a 27 ºC , sendo influenciada,
p. illcipalmente, pela localização geográfica. As temperaturas mais baixas
ocorrem no sul de Minas Gerais, e as mais altas, nos estados do Piauí e
do Maranhão (Silva et ai., 2008).
O clima do Cerrado apresenta duas estações bem definidas: uma
seca, que se estende de maio a setembro, com acentuado déficit hídrico
e precipitação pluviométrica praticamente nula nos meses de julho e
agosto, além de valores de umidade relativa do ar em torno de 30 %; e
outra chuvosa, de outubro a abril (equivalente a 80 % das chuvas), com
precipitações concentradas no trimestre novembro-dezembro-janeiro, porém
sujeita a curtos períodos de seca, os chamados veranicos. A precipitação
média anual também varia de acordo com a região, com índices entre
400 e 600 mm em regiões do estado do Piauí, podendo atingir de 2.000 a
2.200 mm em regiões mais a oeste. A radiação solar é bastante intensa,
porém com redução significativa nos meses de inverno, exceto as áreas
de menor latitude, que correspondem aos estados do Maranhão e do
Piauí e ao norte de Tocantins, havendo pequena variação ao longo do
ano (Coutinho, 2016).
Vegetação
A vegetação, em sua maior parte, é semelhante à de savana, com

gramíneas, arbustos e árvores esparsas, que dão origem a variados tipos
fisionômicos , caracterizados pela heterogeneidade de sua distribuição.
De acordo com o Manual Técnico da Vegetação Brasileira (IBGE, 2012),
a savana (Cerrado) é subdividida em quatro subgrupos : florestada,
arborizada, savana parque e gramínea-lenhosa. A savana florestada,
também conhecida como cerradão, caracteriza-se por apresentar vegetação
arbórea mais densa que pode ultrapassar os 1O metros de altura, chegando
até a formar um dossel contínuo nos períodos de maior precipitação.
A savana arborizada, mais conhecida como campo cerrado, caracteriza
o Cerrado propriamente dito, com presença de arbustos e gramíneas,
mas é possível ocorrer também espécies arbóreas. A savana parque,
que pode ser chamada de campo-sujo-de-cerrado ou de campo rupestre,
possui predominantemente cobertura graminoide com arbustos esparsos.
Já na savana gramlneo-lenhosa, ou campo-limpo-de-cerrado, prevalece
a cobertura graminoide, com raros arbustos e ausência de plantas de
porte arbóreo (Figura 2).
Tópicos Ci. Solo, J0.694 -728, 2019

...J
o:
-:::, )>
;:;· "Q_
o
V, ~y
n tn
O•
(J') !;;
o o.
1).1
9
o-
o,
"O
co
o.
o
Formações õ
"°
.:,. Formações florestais Formações savânicas campestres
(O
õiº
....,J
N :,
0:) CJ
r-:i m'
a
o
-"° õ:
CJ
o.
co
e.
o
V,
o
õ
n
o
3
co,
:,
iSi'
V,
co
__,
I
('t)
l 1 j 3
Mata c,ltar Mata de Mala seca I Cerradão Cerrado Cerrado Cerrado Parque de Palmeira! Vereda !Cerrado CampoCampoCampo
Cerrado I
V,
galeria denso tlplco ralo !
rupestre pestr, sujo limpo o
õ
UI
o..
Figura 2. Distribuição da vegetação no biorna Cerrado. ...coCJ
Fonte: Ponto Biologia (2019). Modificada por Tavares. lO
iij;
o
o.
9
°'
\O
-...J
698 Mmcos Gervasio Pereira et ai.
Geologia e relevo
O bioma Cerrado possui grande diversidade de formações geológicas com

idades desde o Pré-Cambriano até o Quaternário. São observadas rochas
sedimentares de natureza química, como os calcários do Grupo Bambuí
(Santos et ai., 2000), e de natureza elástica, como os arenitos da Bacia do
Paraná, rochas ígneas, como os basaltos da Formação Serra Geral, com
elevados teores de ferro (Mizusaki et ai., 2014), e rochas de caráter ácido,
sejam ígneas, sejam metamórficas, como quartzitos, granitos e gnaisses.
O relevo do Cerrado é caracterizado, principalmente, por grandes áreas
de planaltos que apresentam diferentes níveis altimétricos intercalados
com as depressões intermontanas (Braun, 1970). Entre esses planaltos,
destacam-se: o Planalto do Distrito Federal, de superfície tabular e elevações
que chegam a 1.200 m acima do nível médio do mar (NMM); o Planalto do
Alto Tocantins-Paranaíba, que se caracteriza pela presença de chapadões e
largos interflúvios, com elevação próximas a 1.000 m; e o Planalto Rebaixado
de Goiânia, que, como o próprio nome sugere, possui menor elevação, com
aproximadamente 640 m. Apesar do grande predomínio dos planaltos, que
ocupam a maior parte dos ambientes de Cerrado, a altimetria é bastante
variada, possuindo as menores cotas e formas de relevo diferenciadas nas
planícies maranhenses, e as maiores no Pico do Sol, na Serra do Espinhaço,
ultrapassando 2.000 m (Saadi, 1995).
HISTÓRICO E IMPORTÂNCIA
Os primeiros estudos de solos no biorna Cerrado foram iniciados na

década de 1960, e, somente a partir dos anos 1970, houve uma maior
expansão dos trabalhos. Em 1981 , foi publicado o Mapa de Solos do Brasil,
na escala 1:5.000.000, pela Embrapa/SNLCS (1981), tornando disponíveis
informações abrangentes sobre os solos do biorna Cerrado (Macedo, 1986).
Esse mapa foi atualizado em 2011, de acordo com o Sistema Brasileiro de
Classificação de Solos (SiBCS) (Santos et ai., 2011). Ainda assim, em razão
da escala cartográfica e do método de generalização cartográfica empregados,
as unidades de mapeamento são constituídas por associações de solos,
ou seja, apenas as classes de solos de maior expressão geográfica são
indicadas. Port~nto,_o objetivo do Mapa de Solos do Brasil é apresentar um
p~~orama da d1ver~1dade de solos do pais, com informações que podem ser
utilizadas p~ra ensino, zo~eamenlo/planejamento territorial ou regional, bem
como para ilustrar a relaçao entre solos em biornas, em escala generalizada.
Tópicos Ci. Solo, I0:69'1-728, 20 l 9

Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com ênfase em solos da região do.. . 699
Dessa forma, ressalta-se que, para aplicações, como o manejo da

fertilidade do solo, e para avaliação da aptidão agrícola das terras, em nível
de propriedade rural, são exigidos mapas em escala de maior detalhe, o que
é uma das metas do Programa Nacional de Solos do Brasil (PronaSolos), ao
detenninar que os levantamentos de solos devem ser realizados em escalas
de 1:100.000 ou maior (Polidora et ai., 2016).
Os solos do Cerrado brasileiro são, de uma fonna geral, muito antigos,
originados de coberturas sedimentares, e, como consequência do forte
intemperismo, possuem reduzida reserva de nutrientes. Se, por um lado,
tem baixa fertilidade natural em relação aos aspectos físicos e topográficos,
esse biorna, por outro, foi favorecido por apresentar predomínio de relevo
plano a suave ondulado, perfis com boa drenagem e características físicas
favoráveis à mecanização. Dessa fonna, para a utilização desses solos com
agricultura intensiva, a fertilidade teve que ser construída no que se refere
ao componente químico. Para tanto, são necessárias algumas informações
detalhadas sobre a distribuição das classes de solos no biorna Cerrado e
suas principais características químicas, físicas, morfológicas e mineralógicas.
No início do século XX, foi feito o primeiro trabalho prático com fins de
fertilidade do solo e com características de experimento de campo, no qual
se avaliou o comportamento de algumas culturas com a adição de adubos
disponíveis na época (Avellar e Silva, 2000). Naquele período, o trabalho
despertou atenção por causa do fato de ser localizado em ambiente diferente
daqueles em que se localizavam os institutos de pesquisa - nesse caso,
em uma área próxima de Sete Lagoas, Minas Gerais. O local escolhido
para a implantação do experimento era conhecido pelas "terras pobres e
pouco produtivas", e esses procedimentos foram os precursores da primeira
experiência agrícola sobre manejo dos solos no biorna Cerrado (Lopes e
Guilherme, 2007).
Em 1952, foi publicado o artigo "E/ sue/o como factor ecológico en e/
desarrollo de la vegetación en e/ Centro-Oeste dei Brasil', no qual Alvim e
Araújo (1952) relataram características químicas do solo indicadoras de baixa
fertilidade, por exemplo, pH que variava entre 4, 1O e 5,30. Os autores cultivaram
feijão em solos do Cerrado e observaram que as plantas apresentavam
sintomas de deficiência de cálcio (Ca), muitas das quais morreram depois
de duas a quatro semanas após a germinação. Esse trabalho também foi
pioneiro, pois os autores estabeleceram duas conclusões essenciais para o
manejo do solo nesse biorna: "a primeira sobre a qualidade do solo e sua
origem geológica enquanto detem1inantes do tipo de vegetação encontrada;
e a segunda que a calagem era necessária para o cultivo no Cerrado".
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

700 Marcos Gervasio Pereira et é:tl.
Em outro trabalho desenvolvido por Braun (1962), o autor avaliou as

possibilidades de aproveitamento agrícola dos solos de Brasília e fez o
seguinte relato: "são solos profundos de alta porosidade, com textura, estrutura
e cor variáveis de acordo com o material de origem. Sob o ponto de vista
químico, os solos variam de fortemente ácidos (pH 5,5) a extremamente
ácidos (pH 3, 5). Possuem pequena capacidade de troca de cátions (CTC)
e extrema pobreza em termos de bases trocáveis (Ca, magnésio (Mg) e
potássio (K)). Apresentam baixos teores de fósforo e de matéria orgânica.
Os teores de óxidos de ferro e alumínio são superiores aos de sílica.
Os baixos valores das relações Ki e Kr demonstram um estágio avançado de
laterização e ao mesmo tempo indicam um duradouro processo, desenvolvido
sob condições constantes".
Porém, o auge das pesquisas relacionadas à avaliação das limitações
de fertilidade dos solos do Cerrado ocorreu a partir do início da década de
1970, com a publicação do trabalho ''Adsorção de fosfato em Latossolos sob
vegetação de Cerrado", material essencial para a compreensão dos eventos
de adsorção de fósforo pelos solos desse biorna (Leal e Velloso, 1973).
Posteriormente, Lopes (1975) disponibilizou mais informações acerca das
limitações químicas impostas pelos solos do Cerrado à produção vegetal.
Esse autor avaliou parâmetros químicos de 518 amostras de solos coletadas
em diferentes fitofisíonomias do Cerrado, sendo áreas de campo limpo
(64 amostras), campo cerrado (148 amostras), vegetação típica de Cerrado
(245 amostras), cerradão (45 amostras) e mata (16 amostras), em uma área
de aproximadamente 600 mil quilômetros quadrados, em Minas Gerais e em
Goiás. O autor assim resumiu as características dos solos: "valores de pH
entre 4,8 e 5,2, teor de matéria orgânica de 1,5 % a 3 %, níveis baixíssimos
de capacidade de troca catiônica (CTC) efetiva e de cálcio (Ca), magnésio
(Mg), fósforo (PJ e zinco (Zn), alto grau de saturação por AI e grande variedade
de classes textura is".
A partir dos dados e da cronologia dos trabalhos destacados, nota-se que
a importância do correto manejo da fertilidade dos solos do Cerrado brasileiro,
para que seja atingida alta produção agrícola, é reconhecida desde o início
da abertura dessa fronteira agrícola nas regiões Sudeste e Centro-Oeste do
Brasil. Atualmente, os diversos trabalhos de pesquisa e experimentais nesse
biorna evidenciam a relação direta entre causa e efeito dos conhecimentos da
pedologia e da fertilidade do solo. Assim, para a sustentabilidade dos sistemas
de produção agrícola nesse biorna, o conhecimento das características do
solo deve ir além da camada arável.
Tópicos Cí. Solo, 10:694-728, 201 C)

Aplicações dil pcdologiil nil fe rtilidilde do solo com &nfose e m solos dn região do... 701
PEDOLOGIA E FERTILIDADE DO SOLO
Interações entre pedologia e fertilidade do solo
A pedologia e a fertilidade são dois grandes ramos da Ciência do Solo.

A pedologia, do grego pedon (solo) mais logos (estudo), trata do estudo da
gênese, da morfologia e da classificação de solos. Esse ramo da Ciência
do Solo estuda, principalmente, a interação entre os fatores de formação do
solo, como clima, relevo, organismo, material de origem e tempo, e a sua
influência nos atributos morfológicos, físicos, químicos e mineralógicos, bem
como a classificação taxonómica e o mapeamento.
O conhecimento da pedologia auxilia no entendimento da dinâmica
das relações solo-paisagem, podendo-se inferir a respeito da atuação dos
processos erosivos, lixiviação de bases, acúmulo de sedimentos, entre
outros, sendo, portanto, uma importante ferramenta no planejamento de
uso das terras. Nesse sentido, a pedologia pode subsidiar a classificação
ou a avaliação técnica da aptidão agrícola e/ou a capacidade de uso das
terras, levando em consideração, além dos conhecimentos de solos em si,
outros aspectos, como clima, vegetação e relevo.
A fertilidade, do latim fertilitatis, estuda a capacidade do solo em suprir
com nutrientes as culturas, considerando os atributos edáficos. A avaliação da
fertilidade do solo não se refere apenas à quantidade de nutrientes presentes
no solo e à ausência de elementos tóxicos, mas também à disponibilidade
deles para as plantas, tendo em vista que esse fornecimento depende ainda
de outras propriedades do solo. Mesmo que o solo apresente quantidades
adequadas de nutrientes, a existência de camadas compactadas. por exemplo,
reduz a condutividade hidráulica, que. por sua vez, dificulta a movimentação
do soluto (fluxo de massa) no solo, o principal mecanismo de contato íon/
raiz. Nesse sentindo, a avaliação da fertilidade do solo depende não só dos
atributos quimices, mas também de outros atributos edáficos, que devem
ser utilizados na avaliação do potencial agrícola das terras.
Apesar de muitos trabalhos considerarem a pedologia e a fertilidade
como ramos distintos na Ciência do Solo, a aplicação dos conhecimentos
da pedologia pode subsidiar o melhor manejo da fertilidade do solo. Como
exemplo, solos formados a partir de rochas básicas com predomínio de
minerais ferromagnesianos. como o basalto, terão maiores conteúdos de óxidos
de ferro pedogênicos, como a hematita e a goelhita, os quais contribuem para
uma elevada fixação de fósforo, o que irá Influenciar diretamente no manejo
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

702 Mnrt:rni O •rvniilo Perl'lri, ..1 n l.
da 3duboç:~o fosf;:itarla. A correçflo d0 solos com textura multo arenosa, como

cJquelcs formRdos a partir de quartzitos, arenitos ou sedimentos arenosos
con, ~ lcArios contendo elovaclo poder relativo do neutrallzaçao lotai (PRNT)
ou d0 adubos com elevada solubilidade, não é recomendada em funçfjo da
rárids rJis. oluc~ o do carbonato e da llxlvlaçbio do ion c81cio e dos nutrientes
nos adubo::.; para os ca madas mais subsuporficiais ou até para o ler1çol
freático, podendo vir a constituir uma fonte de conl::,rninação.
Outro exemplo da Interação da pedologia fJ fertilidade é o manejo de
solos com grande quantidade de concreções (Plintossolos Pétricos) ou com
fragmentos de rocha e rasos (Neossolos Litólicos). Mesmo que a análise dos
atributos químicos indique quantidade suficiente de nutrientes, a fração terra
fina seca ao ar (TFSA) (utilizada para as análises laboratoriais) compõe uma
pequena porcentagem da fração mineral do solo, havendo predomínio das
frações cascalhos e matacões (constituição esquelética), o que desfavorece
o estabelecimento das plantas e a absorção de nutrientes. Além disso, essa
constituição esquelética dificulta muito as operações de mecanização de
incorporação de corretivos e a aplicação de fertilizantes.
Nesse sentido, a caracterização pedológica do ambiente de produção é
importante para a seleção das melhores áreas para uso agricola, uma vez que,
nessa caracterização, vários atributos do solo e do terreno são utilizados para
a identificação das classes de solos e unidades de mapeamento, permitindo
selecionar as terras de maior potencial produtivo e facilitando o manejo da
fertilidade e, consequentemente, o desenvolvimento e a produtividade das
culturas agrícolas e florestais.
A camada arável
Grande esforço com a investigação e a pesquisa de solos tem sido

despendido nas camadas mais próximas à superficie, destacando-se os
horizontes superficiais do perfil do solo. Isso é justificado porque essas
camadas possuem a maior concentração do sistema radicular e a maior
atividade biológica, sendo ainda as mais sujeitas a modificações diante de
práticas agrícolas, tais como: preparo do solo, aplicação e Incorporação
de fertilizantes e corretivos, semeadura/plantio, tratos culturais e colheita.
Nesse sentido, os principais aspectos considerados para fins de avaliação da
fertilidade do solo, como teores de nutrientes e elementos tóxicos, limitam-se
a ser avaliados na camada arável.
Em geral. a camada arável é definida como a seçào superficial do solo
que é mais intensamente modificada pelas diferentes formas de manejo
T6plcoECi. SíJIO, J():(,')I) -n H, ~() 19

Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com ênfase em solos da região do... 703
agrícola (aração, gradagem, calagem e adubação). A amostragem de solo

para fins de fertilidade normalmente é limitada a essa camada, abrangendo os
primeiros 20 cm do solo, mas podendo estender-se até 40 cm de profundidade,
para culturas cujo sistema radicular explora um maior volume de solo.
Em função do manejo adotado, em muitas regiões e, em especial, no biorna
Cerrado os solos têm mostrado mudanças significativas, principalmente no
que concerne ao aumento dos teores dos macronutrientes (Ca, Mg, K e P)
e mesmo de carbono orgânico (C) - esse último ocorre, principalmente, em
áreas em que o sistema de plantio direto é adotado. Dessa forma, é comum
observar na camada arável um aumento dos níveis de fertilidade em relação
aos horizontes subsuperficiais como reflexo da adubação e da calagem, o
que tem sido denominado "solo construído", "fertilidade construída" ou "solo
de fertilidade construída".
Contudo, os atributos identificados nos perfis de solo "além da camada
arável" são relevantes para a avaliação de alguns aspectos, como a
disponibilidade potencial de nutrientes, a salinidade, o potencial de perdas
por lixiviação, a volatilização de nutrientes e a emissão de gases de efeito
estufa, temas de grande importância nos estudos de fertilidade do solo e
de sustentabilidade dos sistemas agrícolas. Além disso, a caracterização
do solo em maior profundidade permite avaliar tanto a disponibilidade total
dos nutrientes, favorecendo o desenvolvimento radicular em camadas mais
profundas, quanto o armazenamento de água e a condutividade hidráulica
do solo, que, por sua vez, apresentam relação direta com o fluxo de íons na
solução do solo e o fornecimento de nutrientes ou a adição de elementos,
como sódio, em camadas subsuperficiais até a região da rizosfera.
Nesse sentido, aspectos indissociados à fertilidade do solo, mas que
são objetos de estudo da física do solo, mostram-se, muitas vezes, como
os maiores limitantes e condicionadores à disponibilização de nutrientes às
plantas na camada arável e ocorrem em maiores profundidades. Na avaliação
pedológica, tanto os aspectos químicos quanto os físicos são observados
"além da camada arável", acrescidos da distribuição espacial dos atributos
do solo e das características da paisagem.
Deve-se destacar as camadas de impedimento à permeabilidade
(horizontes concrecionários, litoplínticos, coesos - duripã ou fragipã), as
zonas de redução/oxidação (horizontes hidromórficos - glei e tiomórfico), a
presença de gradiente textura! ou a mudança textural abrupta (horizontes B
textura! e plânico ). Esses horizontes, muitas vezes, não são observados ou
diagnosticados em coletas de terra apenas da camada arável, sendo, assim,
negligenciados quando da avaliação da fertilidade de uma área ou gleba.
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

704 M:ucu:i Gervn·,lo Pen:lru el lll.
IDENTIFICANDO O AMBIENTE DE
PRODUÇÃO: MODELOS DE AGRICULTURA
A seguir, serão apresentados três modelos de produção agrícola como

estudos de caso no ambiente de Cerrado para ilustrar a relação entre a
pedologia e a fertilidade do solo.
Etnopedologia
A ocupação e o uso dos recursos naturais pela sociedade humana,

principalmente sua permanência em dado território, foram , em grande
parte, ditados pelo conhecimento e pela adaptação daquelas populações ao
ambiente em que estavam ou pem,anecem, ainda hoje, inseridas. A agricultura
desempenha um papel muito importante na história e na cultura dos povos, o
que é, muitas vezes, desvalorizado. Sobretudo nas comunidades tradicionais
(indígenas, camponesas, vazanteiras, catingueiras, caiçaras, geraizeiras ou
"populares" de forma geral), quando os ambientes delas são destruídos e
ocorre o remanejamento forçado para locais menos privilegiados para a
aplicação de seus conhecimentos e suas habilidades, a sua sobrevivência
é comprometida por causa dessa mudança do local em que a tradição foi
gerada.
O termo etnociência surgiu entre as décadas de 1950 e 1960, e ela é
considerada um campo multidisciplinar, associando a antropologia à etnologia.
Ela adota métodos afins com os estudos antropológicos, considerando o
saber como um conjunto de habilidades passiveis de serem transmitidas.
Segundo Alves e Marques (2005), tem como objetivo avaliar os princípios e os
pressupostos do conhecimento tradicional para um possível estabelecimento
de relações deste com o conhecimento científico formal. Araújo et ai. (2013)
estabelecem que a avaliação do conjunto de conhecimentos gerados e
transmitidos por populações humanas caracteriza-se como o campo de
atuação dos estudos etnocientíficos. Essa avaliação de conhecimentos
e a sua associação com os recursos naturais, bem como as estratégias
desenvolvidas para produção, quando relacionada aos solos ou às terras,
são objetos de estudo da etnopedologia.
A etnopedologia é considerada por Barrera-Bassols e Zink (2003) como
uma disciplina hibrida originada da combinação de ciências sociais e naturais,
englobando o solo e o conhecimento sobre o uso da terra de populações
rurais, das mais tradicionais às mais modernas. Ela abrange o conjunto de
estudos interdisciplinares dedicados ao entendimento das interfaces existentes
T6piCO!.l CI. Solo, 10:69'1- n 8, 201 9

/\plicnções dél pedologia nt1 íertilidade do solo com êníase e m solos dt1 regii>o do... 705
entre os solos, a espécie humana e os outros componentes dos ecossistemas

(Alves e Marques, 2005). Segundo Alves et ai. (2005) e Barrera-Bassols et ai.
(2006), esses conhecimentos vão além da produção agrícola e incluem o
papel do solo/da terra em outros aspectos da vida e das atividades dessas
populações, como a pesca, a construção de residências, o artesanato e a
produção de cerâmicas. Como exemplo, há o estudo de Alves et ai. (2005),
de caracterização etnopedológica de Planossolos no Agreste Paraibano,
em que os sentidos, como a visão, o tato e o paladar, foram empregados
pelos artesãos na avaliação da qualidade do solo para cerâmica artesanal.
A etnopedologia, como a etnobotânica, a etnozoologia e a etnoecologia,
está compreendida pela etnobiologia, que estuda os diversos sistemas
de classificação. A etimologia da palavra etnopedologia vem do grego:
pedo (pedon), solo, no sentido tridimensional; logia (/ogus), estudo ou
conhecimento; etno (ethos), raça ou nação.
Nesse campo da ciência do solo, são investigados os conhecimentos e
as percepções de comunidades de diferentes origens. Apesar de relevante,
o saber empírico das populações rurais sobre os solos, em geral, não é
considerado em projetos de pesquisa e desenvolvimento (Alves e Marques,
2005). A abordagem etnopedológica permite resgatar o saber tradicional
e possibilita a sua interlocução com o conhecimento do meio científico,
agilizando a caracterização dos solos e dos ambientes do território, além
de subsidiar o planejamento de uso sustentável das terras. As comunidades
tradicionais adotam sistemas de manejo que consideram especificidades
do local, do solo, da água, do clima, do mercado e das lavouras, que,
geralmente, não são contempladas nos procedimentos de investigações
pedológicas (Matos et ai., 2014 ).
Avaliando atributos do solo e distinção de pedoambientes para a
agricultura na terra indígena Mbya em Ubatuba, no estado de São Paulo,
Araújo et ai. (2009) empregaram o Sistema de Avaliação da Aptidão Agrícola
das Terras (Ramalho Filho e Beek, 1995) e contrastaram com a avaliação de
informantes-chave, sendo observadas incongruências na interpretação que
mostram a relevância do conhecimento tradicional na gestão agroambiental
das terras indígenas. Estudando solos da área indigena Yanomami no
médio rio Catrimani, em Roraima, Melo et ai. (2010) constataram que a
escolha das terras para uso agrícola é feita em função das características
morfológicas, dos teores de matéria orgânica e da presença de minhocas,
além da posição na paisagem. Em pesquisa avaliando as percepções
locais sobre os solos e seu uso no município de Gravata!, no Rio Grande
do Sul, Finato et ai. (2015) verificaram que as observações de campo
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728. 2019

1.h,:; prnd11h,1\ :, trn nm rolrn:ln11rnlrn1 r,oni ,, clo~11:rlç(1o 111orfol6r,lcn cio porfll
d, ~;olu 1}: ni 11\11~10~ dnn n11,oulrnH do torrn. On pt oc h1loro~ Glslon1ntl1.orn
n:: lH)lh d llll)lllc):~ <11n rlllnçlln nrn1 nolnn u <111111111 ~1 f11toro::i cio nmblonlo
~ (':~ t. 1linll'l~t1m ullln dhilt ll>ulçfül uooun~llcn. rnl11çllo r.0111 o umlJlonlo o
e, ,t,·,,lu:~ !)Ili n :;uu ll:~l) o l'lllllllljO.
1 m t :~11,<10 no hlon11, Corrmlo, 0 111 Hlo Pmdn do Mlnns, no 08lrn lu <lo
Mh ,. ,: : t ~n1.1h\ Cmroln oi nl. (~007) nprosontnnim . 1ht,,(h10am lntoornc111 011lro
u:i :~,bl' ll s d< puclulouos o cio norlculton s 11llll1:11Hlo o lllororq11lznçlío cln
n 111h!t 11lu ~. O , sh1do 01111m1n r.um11nldrnlo ldonlllicou ri torml11olooln lnc 11 o
<i, ~1_:t\ Vl)ll 1>s nmblontos, clnsf-;lficontlo n~ torrn:: do ricorclo com n rolnçf\o
e11tro ssos omblontos o os solo:;;. Souundo t'Jf: m1luros, o lllornrq11l/ nçl1o
dn 1Jnisn9om n partir do no111011clutum (los ugrlcultoro!:l pormltlu oslubolocor
,·olnç()os entro o slstorno taxonómico poclológlco o us dono,nlnaçõos locols,
0 111 quo os dois modos cio construçl\o do conlloclmonto sobro solos (cio
ogrlcullor o do p0dólogo) nOo oram coníllt0ntos. Na Fozonda l\moricrnm,
norlo do oslodo de Minas Gorais, FornonclC->s ot 0I. (2000) r0loclo1mram
o conhoclmonto local do omblonte com os atributos cio solo o apllcurom
o Sistema do Cupoclcloclo do Uso cios Terras (Lopsch ot ai., 20·15) pmo
fins do roformo ogré~rla. Com bélso nas Informações d él comunlclad0, foram
ld0ntiflc0dos solo 0mbl0nt0s: baixada, voreda, cllapacla, labulolro, Célrrasco,
tobulolro misto 0 osplg~\o. Também foi obs0rvad0 eslrolla rolaçf,o entro o
conlloclmonlo local 0 o Slsloma do C0p0cldad0 cio Uso das T0rros.
Em estudos no território qullombola cio Brejo elos Crioulos, orn Mlnos
Gorais, Matos oi oi. (2014) avollan~m él assoclaçf,o do ct1racl0rlzaçl\o
dos ogroecosslsl011u:1s, com 0 lnlerprotoçllo 0 o roconll0clrno11lo ela lógica
dos slslemf:ls o elos saboros lroc.llclonals de uso 0 nmnojo dos recursos
naturais e com buse 0111 métodos podológlcos. Os autores vorlllcaram
que os qullombolm, roconhecem o molhar momonlo (tempo), o ornl>l011lo
(o l<c}rro, a urnldad0 0 o mlcrocllmfl), a ospécle 0 a variedada de lavourllS,
combinando allvldodes o 0l0ncanclo o conjunto do préllcos quo porrnltom
o sust0nlo do suas farnlllas. Além disso, rol consloludo qu0 1:1 comunldodo
do Brejo do::; Crioulos domino um slstorno próprio do ostrallflcnçt~o dos
ambientes, cuja ldontldac.Jo posslblllla urnplo rolorônclo ao conhoclmonlo
clontlflco-ocadômlco 0 urllculnçno com alo.
l:a~os trobolhos oprosontudos mostrrn n corno o ovolloç"o dos torrns µor
comunldodm; trodlclonols lovurn 0111 co,110 outrns lnforn1oçOoH nlô1n doquol..1s
0Gtrllo11101110 da rorllllrlmJu do solo, ponnlllndo, m1t>hn, un1n comproonsl\o
do wnblonlo do produçno, ni1m1 polonclnll<l11clo~ o tH IHO vulnornbllldodo~.
DosrHl íorrnn, llô ossoclaçõo du podoloolu o rl11 rorlllldmlu cio 9olu 00 111
Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com ênfase em solos da região do. .. 707
outros conhecimentos tradicionais para o manejo dos recursos ambientais.

Portanto, é recomendável resgatar essa compreensão da interligação entre
os campos da ciência do solo para desenvolver sistemas sustentáveis de
produção agrícola.
Sistemas de produção mistos (sistema de plantio direto

e integração lavoura-pecuária)
No biorna Cerrado, o principal uso das terras até a década de 1970

era a pastagem (pastoreio extensivo) para criação de gado bovino. Nos
anos seguintes, com o avanço de tecnologias de melhoramento e de
fertilização dos solos, com destaque para o uso de inoculantes para fixação
biológica de nitrogênio na soja, essas áreas foram convertidas em lavouras
anuais, com sistema de preparo convencional (SPC) do solo por meio de
aração e gradagem. Posteriormente, com o aumento do uso de práticas
conservacionistas, o SPC foi sendo substituído pelo sistema de plantio direto
(SPD), e, mais recentemente (de 2000 em diante), parte das áre~s com SPD
está sendo convertida em sistemas de integração lavoura-pecuária (ILP)
e integração lavoura-pecuária-floresta (ILPF) (Balbino et ai., 2011, 2012;
Loss et ai., 2016).
De acordo com os sistemas de usos das terras citados, para se
aumentar a diversidade entre eles, deve-se maximizar a produção agrícola
de elevada qualidade e conservar os recursos do sistema. No biorna
Cerrado, pode-se destacar o SPD e a ILPF como sistemas capazes de
atender a essas premissas, resultando em melhores condições ambientais,
uma vez que a diversidade observada nesses sistemas, os caminhos dos
fluxos de nutrientes e outros processos comuns na natureza promovem uma
agricultura mais conservacionista (Balbino et ai., 2011, 2012; Cordeiro et ai.,
2015).
O SPD é uma forma de manejo do solo apontada como eficiente para
o aumento de carbono, nitrogênio (N) e estoques de nutrientes no solo e,
quando associado à rotação de culturas anuais e mantida a cobertura do
solo em todo o ano, para a redução da erosão do solo (Marchão et ai.,
2009). A ILPF integra sistemas de produção de alimentos (grãos e animais),
fibras, energia e produtos madeireiros e não madeireiros, realizados na
mesma área, em cultivo consorciado, em sucessão ou rotação, otimizando
os ciclos biológicos de plantas e animais, insumos e seus respectivos
resíduos. É recomendada como sistema para viabilizar a recuperação de
áreas de pastagens degradadas por causa da maior eficiência na utilização
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

da área agrícola e dos resultados socioeconômicos e ambientais positivos

(Balbino et ai. , 2011 , 2012; Cordeiro et ai., 2015).
Os sistemas ILPF e SPD no biorna Cerrado viabilizam o cultivo de
lavouras anuais em razão da palhada fornecida pela pastagem e do efeito
benéfico desta sobre a qualidade do solo, sobretudo nos atributos físicos,
químicos e biológicos (Cordeiro et ai. , 2015; Ferreira et ai., 2015). Entre
os benefícios que os sistemas mistos de produção, em especial a ILPF,
apresentam, destacam-se os seguintes, conforme Torres et ai. (2018):
a) melhor regulação dos ciclos biogeoquímicos, com consequente redução
de contaminantes para a atmosfera e hidrosfera, por causa da melhor
sinergia entre os ciclos de carbono e de nitrogênio dentro da vegetação,
da matéria orgânica e da biomassa microbiana do solo e o componente
animal e florestal; b) aumento de habitats e cadeias tróficas em função
da diversificação do sistema; e c) maior flexibilidade do sistema como um
todo para lidar com riscos socioeconômicos e/ou ambientais.
Segundo Balbino et ai. (2011 ), para o biorna Cerrado, as principais
culturas agrícolas utilizadas na ILPF são algodão, soja, milho, sorgo, feijão,
arroz e girassol. Os principais consórcios observados são de milho mais
forrageiras, sorgo (granífero ou silagem) mais forrageiras e outros consórcios
(milheto, sorgo pastejo e guandu). Destacam-se como espécies forrageiras
mais utilizadas as do gênero Urochloa (braquiária, em média 80 %) e
Panicum. Como principais espécies florestais, há o eucalipto (mais usado,
em torno de 80 %), a teca, o cedro australiano e o mogno. E, por fim, as
espécies/raças de animais são de bovinos de corte (50 %), bovinos de
leite (30 %) e ovinos e caprinos (20 %).
Com o aumento da complexidade dos sistemas, também se intensifica
a demanda por informações detalhadas acerca da distribuição e dos
atributos dos solos para o melhor manejo da fertilidade. Novas técnicas
são desenvolvidas, uma vez que há uma mudança na forma de aplicação
dos adubos, como no SPD, em que ocorre a concentração de nutrientes
e a maior eficiência de corretivos na camada mais superficial do solo,
em função de atributos físicos e mineralógicos dos solos, ou seja, dos
conhecimentos pedológicos.
Agricultura de precisão
Na geomorfologia do Cerrado, o predominio de extensas chapadas com

relevo sendo de plano a suave ondulado e os solos profundos e de boas
condições de drenagem são os aspectos mais relevantes para a utilização
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 20 19

Apllcnções di.l pedologia na fe rtilidade do solo com ênfase em solos da região do.. . 709
agrlcola dessas áreas. As operações com uso de maquinários, seja no

preparo do solo com aração e gradagem e na correção da fertilidade do
solo (principal limitação), seja nas práticas de semeadura direta na palha e
na colheita, são favorecidas pela topografia e conduzem à implementação
de novas tecnologias e novos sistemas de produção.
Apesar de parecem homogêneas, as extensas áreas com cultivas
agrícolas do Cerrado apresentam variabilidade nos atributos do solo,
químicos ou físicos, que resultam na ocorrência de manchas de solo com
produção abaixo da esperada. Nos modelos convencionais de agricultura,
a coleta de amostras (compostas) de terra para avaliação da fertilidade
do solo é feita de forma a obter um valor médio para uma área/gleba e
com base nos resultados, adota-se um manejo uniforme, dificultando a
identificação dessa heterogeneidade.
A agricultura de precisão adota tecnologias de informação como
ferramenta para reduzir o efeito da variabilidade dos atributos edáficos,
aumentando a eficiência de uso dos insumos agrícolas e ajustando a dose
recomendada de acordo com a necessidade de cada zona de manejo
(Coelho, 2004 ). De acordo com Hurtado et ai. (2008), a agricultura de
precisão visa minimizar a variabilidade dos fatores produtivos e possui
quatro etapas: 1) coleta de informação georreferenciada; 2) processamento
da informação utilizando métodos de interpolação e análise geoestatística
para o mapeamento dos atributos da área desejada; 3) aplicação localizada
de insumos; e 4) avaliação dos resultados, auxiliados por geotecnologias,
como sistema de informações geográficas (SIG), sistema de posicionamento
global (GPS) e sensores. Com essa tecnologia, pode-se, por exemplo,
identificar zonas que apresentem maior toxidez por alumínio e nelas aplicar
calcário em maior dose ou até mesmo, com o uso de sensores medidores
de clorofila, identificar zonas de possível deficiência de nitrogênio.
A despeito da resistência por parte de alguns agricultores, tendo
em vista a necessidade de elevados investimentos para implementar
as geotecnologias, a maior intensidade de amostragem intensiva e a
demanda de aquisição de equipamentos, a agricultura de precisão é uma
importante ferramenta de gerenciamento das propriedades agrícolas. Entre
as vantagens estão a eficiência de aplicação de corretivos e fertilizantes,
resultando tanto na obtenção de maiores índices de produtividade quanto
em menores impactos ambientais por causa da redução da contaminação
do solo e da água. Para tal , mapas de classes/atributos de solo. em nível
detalhado, são essenciais para reduzir a heterogeneidade das áreas e
delimitar glebas com menor variabilidade de atributos edáficos.
Tópicos CI. Solo, 10:69'1 -728, 2019

Técnicas de levantamento de solos e sistemas de

~nterpretação
Levantan1entos de s olo, geoprocessamento e ferramentas de

rnap earnento digital
O le-✓antame nto de solos é, essencialmente, um estudo da distribuição

dos tipos de solo e de sua relação com a paisagem, compreendendo as
fases de obtenção e processamento de informações prévias de literatura
e ba ses de dados, descrição dos solos e do terreno, amostragem e
caracterização analítica, classificação e mapeamento dos solos. As unidades
básicas de classificação são estabelecidas mediante a interpretação de
dados analíticos e morfológicos de perfis representativos. A seleção de
características para identificar e distinguir unidades de mapeamento é
função dos objetivos, da escala e do tipo de levantamento pedológico
(Santos et ai., 1995; IBGE, 2015).
No método convencional de levantamento de solos, o estudo das
relações solo-paisagem atua como principal preditor das feições pedológicas
e dos tipos de solo que ocorrem em determinada área. Nesse método,
a experiência do pedólogo e o entendimento da complexa interação
dos fatores de formação e processos pedogenéticos são as principais
ferramentas na identificação dos diferentes tipos de solo e seu padrão
de ocorrência ao longo de uma paisagem. Nesses levantamentos, são
usados distintos métodos de prospecção, como: método de transeções,
levantamentos de áreas-piloto, estudo de topossequências, sistema de
malhas e caminhamento livre (Santos et ai., 1995; IBGE, 2015). No estudo
de topossequências, o mais usado em levantamentos detalhados, os solos
e suas variações são correlacionados com as superfícies geomórficas
em que ocorrem, e faz-se uso das relações entre os fatores de formação
(principalmente material originário e topografia) e classes de solos. Além
das amostras coletadas em trincheiras para avaliação de perfis de solos,
também são coletadas amostras com tradagens para fins de fertilidade.
Portanto, nos levantamentos de solo, informações sobre as limitações de
ordem química para o uso agrícola são também inseridas nos relatórios
que acompanham os mapas de solo.
As bases de dados de solos do Brasil possuem, em geral, caráter
exploratório ou de reconhecimento (1 :1 .000.000 a 1:250.000), compatíveis
com os objetivos estratégicos de ordenamento regional. Levantamentos
de solos em escala mais detalhada são necessários para O planejamento
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 20 19

Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com énfase em solos da região do.. . 7 11
e a gestão de projetos agrícolas e ambientais (Menezes et ai. , 2013),

sendo uma das metas do PronaSolos aumentar o conhecimento de solos
do Brasil por meio de levantamentos de solos mais detalhados e em
escalas compatíveis (1:100.000, 1:50.000 e 1:25.000) com as necessidades
de planejamento de uso da terra, em âmbito estadual, municipal e de
microbacias hidrográficas (Polidora et ai., 2016).
A disponibilidade de geotecnologias impulsionou estudos de aspectos
ambientais, integrando métodos convencionais de análise às tecnologias de
SIGs. O momento atual do levantamento de solos é propício à revisão de
conceitos clássicos e à incorporação de novas técnicas computacionais e
ferramentas de geoprocessamento. A pedometria e o mapeamento digital
de solos (MDS) ganham espaço nesse contexto de carência de informações
sobre os solos e sua distribuição na paisagem. As mudanças que se
destacam na atividade de levantamento de solos englobam a aplicação
de algoritmos preditivos, o estudo da dinâmica da paisagem e da gênese
de solos, a integração de banco de dados em SIGs, o uso de ferramentas
geoestatísticas e modelagem espacial, a disponibilidade de imagens de alta
resolução e a capacitação de profissionais interdisciplinares (lbaftez et ai.,
1993; Hengl et ai., 2007).
O MDS compreende a aplicação de técnicas de estatística espacial para
predizer a distribuição espacial de propriedades do solo ou classes a partir
de dados ambientais de determinada área. Em função das características
da área, do objetivo do levantamento e da base de dados disponíveis,
são definidos, para cada situação, um conjunto apropriado de variáveis
discriminantes (ou preditoras) e um esquema amostral para o mapeamento
digital. A abordagem usando o MDS possibilita trabalhar com grande volume
de informações e dados. As principais diferenças entre as técnicas de
mapeamento são: a forma de representação das unidades de mapeamento
e tipos de mapa, os modelos solo-paisagem, a apresentação dos produtos
e os procedimentos de seleção de conjunto amostral.
Com O emprego extensivo de ferramentas e programas de
geoprocessamento em estudos ambientais, é plausível considerar que
pesquisas estruturadas sob a perspectiva do MDS produzam ricos bancos
de dados georreferenciados e sistematizados, que são muito úteis para
a elaboração de modelos preditivos complexos e importantes para o
planejamento de uso e ocupação das terras e dos recursos naturais. Os
produtos gerados no mapeamento digital possuem caráter quantitativo e
possibilitam um amplo espectro de interpretações derivadas do conhecimento
de propriedades e características das terras, por exemplo, potencial agrícola,
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

7 12 Marcos Gervasio Pereira et ai.
suscetibilidade à erosão, entre outras informações que são extraídas dos

levantamentos de solos. Mais detalhes podem ser obtidos com o MOS,
permitindo a atualização dos produtos e de sua interpretação de forma
mais rápida, à medida que novos dados são obtidos.
Assim, os levantamentos de solos, em escalas compatíveis coni as
demandas para o planejamento de uso das terras e decisões relacionadas
à conservação de recursos naturais, passam a fornecer informações mais
detalhadas ao produtor, principalmente no que se refere à redução de
contaminação do solo e de aquíferos, à diminuição de riscos de salinização
e acidificação do solo, à maior eficiência do uso de fertilizantes e corretivos.
entre outros temas afins com o manejo da fertilidade dos solos.
Sistemas de classificação técnica utilizados no Brasil
No século XXI , a revolução na agricultura a ser almejada consiste na

utilização mais intensa das terras para diferentes fins, em um cenário de
intensificação e diversificação das formas de uso agrícola, considerando
ao máximo suas potencialidades e suas limitações, em consonància
com a sua conservação. O solo passa a ser avaliado também quanto à
importância dos serviços ambientais, já que é responsável pela herança
cultural , pela produção de alimentos, fibras e combustíveis, pelo sequestro
de carbono, pela purificação da água, pela degradação de contaminantes,
pela regulação do clima, pela ciclagem de nutrientes, pelo habitat para
organismos, pela regulação de enchentes, pela fonte de recursos genéticos
e farmacêuticos, pela base da infraestrutura humana e pelo fornecimento
de materiais para construção (http://www.fao.org/resources/infographics/
infographics-details/en/c/284478/).
O conhecimento dos solos brasileiros e suas potencialidades foi fator
primordial para que o país passasse de importador de alimentos para um
dos maiores exportadores do mundo em apenas quatro décadas. Essas
conquistas estão relacionadas, em grande parte, aos levantamentos de
solos e suas interpretações, ao desenvolvimento de métodos de anàlises
químicas e físicas para solos tropicais, aos ensaios agronómicos com
corretivos e fertilizantes, à aplicação da fixação biológica de nitrogênio, ,s
técnicas de manejo e conservação dos solos e ao avanço do conllecimdnto
pedológico, que tem como produto de destaque O Sistema Brasilairo d t:)
Classificação de Solos (SiBCS).
A interpretação dos levantamentos de solos é uma tarefa relevflnlf' par,,
a sua utilização racional. Entre os sistemas utilizados no Brasil, o Sb;t0in 1
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com ênfase em solos da região do. .. 7 J3
de Avaliação da Aptidão Agrícola das Terras (SAAAT) classifica as terras de

acordo com sua aptidão para diversas atividades agrícolas e lavouras, sob
diferentes condições de manejo e viabilidade de melhoramento por meio de
novas tecnologias (Ramalho Filho et ai., 1978, Ramalho Filho e Beek, 1995).
Esse sistema pressupõe que, à medida que há ganho de conhecimento
cientifico ou tecnológico, limitações podem ser superadas e, dessa forma,
promover modificações na classe de aptidão vigente. O SAAAT pode ser
usado para gerar produtos (mapas e relatórios) que estimem a necessidade
de aplicação de fertilizantes e corretivos, possibilitando a avaliação da
demanda potencial desses insumos em função da área cultivada no país
ou em dada região (Ramalho Filho et ai. , 1978). A avaliação da aptidão
agrícola das terras é componente básico para realização dos zoneamentos
agrícolas, agroecológicos por culturas e ecológico-econômico.
De acordo com o SAAAT (Ramalho Filho e Beek, 1995), as classes de
aptidão das terras são identificadas como boa, regular, restrita e inapta,
para a utilização em lavouras, pastagem plantada, silvicultura, pastagem
natural ou recomendadas para preservação de fauna e flora. O sistema
considera diferentes níveis tecnológicos, identificados como A, B e C,
segundo graus crescentes de conhecimento técnico e possibilidade de
investimento de capital, em que, nos níveis B e C, mediante o emprego de
práticas agrícolas, há a possibilidade de promover melhorias das limitações
apresentadas pelas terras, denominadas viabilidade de melhoramento.
Esse sistema fundamenta-se, em síntese , na interpretação de
levantamento de solos, das características do ambiente por meio da
avaliação e estimativa das limitações das terras para uso agrícola e das
possibilidades de uso mais adequado de determinada área, contemplando as
distintas alternativas de práticas de manejo. Assim, as principais limitações
das terras são avaliadas em função dos seguintes fatores: deficiência de
fertilidade, deficiência de água, deficiência de oxigênio, suscetibilidade
à erosão e impedimentos à mecanização, que podem ser acrescidos de
outros fatores, dependendo das condições ambientais locais (Ramalho
Filho e Beek, 1995).
Já o "levantamento utilitário do meio físico e classificação de terras no
sistema de capacidade de uso", proposto por Lepsch et ai. (2015), é uma
versão modificada da classificação americana de Klingebiel e Montgomery
(1961). Esse método tem sua origem em modelos de produção agrícola
intensiva e na necessidade de planejamento de conservação de solo e
proteção contra a erosão. O sistema de capacidade de uso, como geralmente
é citado, avalia os atributos do solo e da paisagem e estabelece graus de
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

7 14 Marcos Gervasio Pereirn el ai.
limitação que impedem ou dificultam determinadas atividades específicas

de interesse agrícola. Esse sistema envolve o grupamento qualitativo de
condições ligadas aos atributos das terras, sem priorizar localização e
características econômicas, para caracterizar a máxima capacidade de
uso (Lepsch et ai., 2015).
Nesse sistema , várias categorias são estabelecidas, como a classe
de capacidade, a subclasse de capacidade e a unidade de capacidade.
A categoria mais elevaàa é a classe (identificada pelos algarismos romanos
de I a VIII), que considera os riscos de degradação e/ou limitação do uso,
os quais são crescentes da classe I para a VIII , conforme os graus que
limitam o uso agrícola. A subclasse considera a natureza da limitação
(solo, s; erosão, e; água em excesso, a; clima, c). Por fim, a unidade tem
por base os tipos de problema de conservação e manejo das práticas de
conservação do solo. Ela se refere, principalmente, ao tratamento dado
ao solo, de modo a superar as limitações de uso e permitir uma produção
sustentável (Lepsch et ai., 2015).
Em ambos os sistemas, SAAAT e capacidade de uso, a fertilidade
do solo é avaliada pelos seus atributos morfológicos, químicos, físicos
e biológicos, além das condições ambientais, expressas pela topografia,
pelo clima, pela classe de drenagem etc. Ou seja, a avaliação do potencial
agrícola dos solos requer uma abordagem multidisciplinar, com a análise de
todos os temas da Ciência do Solo, e associada às questões econômicas,
culturais e locais das áreas de produção agrícola.
PRINCIPAIS CLASSES DE SOLOS DO

BIOMA CERRADO: DISTRIBUIÇÃO, GÊNESE,
CARACTERÍSTICAS E LIMITAÇÕES QUANTO
AO USO AGRÍCOLA
Os conceitos e as definições de classes de solos apresentados a

seguir são extraídos do Sistema Brasileiro de Classificação de Solos
(Santos et ai., 2018). A distribuição das ordens de solos no biorna Cerrado
é apresentada no quadro 1. Observa-se o predomínio de Latossolos,
seguidos de Neossolos, Argissolos, Plintossolos e Cambissolos, quando
se considera o primeiro componente da associação no Mapa de Solos do
Brasil (Santos et ai., 2011 ). Ainda, o somatório das ordens Latossolos e
Argissolos resulta em 52 % da área de Cerrado, os quais são os principais
solos manejados com lavouras, pecuária e silvicultura nesse biorna.
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

Apllcru;i)w, da p1Jdoloola no ícrllllc.li.1c.l,J clo solo c:om í.!nfos<! um s0los cfo reg ifi o c.J()... 7 15
Quadro 1. Distribuição das ordens do solo, em nível de ordem, no biorna Cerrado.
S lmbolo - Ordem Area, hectares %

- -
C - Cambissolos 19.071 .533,06 9,35
F - Plintossolos 20.820.929,31 10,21
G - Glolssolos 3.329.267,52 1,63
L - Latossolos 82.827.744,21 40,61
M - Chc rnossolos 1.193.587,51 0,59
N - Nilo ssolos 1.319.136,13 0,65
O - Organossolos 29.732,22 0,01
P - Argissolos 24.310.435,88 11,92
R - Neossolos 47.284.078,70 23,19
Afloramento Rochoso 64.772,99 0,03
Corpos de Água 927.089,03 0,45
Dunas 141.676,62 0,07
Total 203.937 .858,29 100 %

Fonte: elaborado a partir de dados processados por Ricardo de Olíveíra Dart (Embrapa Solos), a partir do
Mapa do Solos do Brasil (Santos oi ai., 2011 ).
Latossolos
A ordem dos Latossolos (Figura 3) é identificada pela presença de
horizonte diagnóstico subsuperficial B latossólico sob qualquer tipo de
horizonte A dentro de 200 cm a partir da superfície ou dentro de 300 cm,
caso o horizonte A apresente espessura maior que 150 cm (Santos et ai.,
2018 ). São solos formados a partir do processo pedogenético identificado
como ferralitização, caracterizado pela intensa remoção de sílica, lixiviação
de bases e transformações de minerais primários em secundários (Kãmpf
e Curi, 2012), sendo o resultado de um intenso processo de intemperização
do solo e/ou de seu material de origem.
No biorna cerrado, os Latossolos ocorrem predominantemente em áreas
de relevo plano nos topos das chapadas e apresentam boas condições de
drenagem, ocupando cerca de 40 % das áreas (Quadro 1). Quanto à sua
distribuição, predominam no estado de Goiás, no Triângulo Mineiro, no oeste
de Mato Grosso e nas regiões centro e sul do Mato Grosso do Sul, além de
ocorrer também em partes dos estados do Maranhão, do Piaul, do Tocantins
e da Bahia (Macedo, 1996). Nas úlllmas edições da Reunião Brasileira de
Correlação e Classificação de Solos, realizadas no estado de Roraima em
Tópicos CI. Solo, 10:69'1 -728, 20 19

....
j
Figura 3. Perfil de Lntossolo Amnrolo Acrlco pllntlco (n osquordn); Fotografln do

Adomlr Fontana. Porfil do Lntossolo Vormolho Porfórrlco, VII RCC Minas
Gernls (ú dlroltn); Fotogrnfln do Marcos Go,vnslo Porolrn.
20·15 e no estado de Rondônia em 20·17, foi Identificada a ocorrência de

Lalossolos em are8s também lnserldAs no clomll ,lo Cerrfldo ou em Ambiente
de transiçt:-'l o para a Floresta Amazônica.
De maneirA geral, os perfis de solo voo de profundos 0 multo profundos,
apresentam baixa saluraçAo por bases (dlstróftcos) e altos teores d0 aluinlnlo
trocével. Quanto à rnlneraloglo, a frflçflo rngllo é composta basicamente dl"l
caulinltn, óxidos c.i e ferro (llomatlt0 e goethita) e alumlnio (glbbsite1), mlnemis
que podem 0pr0sontAr c1:1rgAs positivas em condições de oleval'lfl élCidO''
(baixos valores de pH), pAdrõo comurn0nte obs01vodo nos solos dt-' bionm
Cerrado. A fr0çüo t:1r0i0 é composta 1Juslct-111H.:mto de qut-1rtZl), L:O1n m011or
co11l0údo u0 mlnernls nmis rosistontos uo lnl0mp0rismo {Srn1to::; 0t •li., 20Hl).
No 11lvol de st1bord0rn, ocorrom no biorno Ctlrrnclo: Lalo~solo!) Vt>ll llt)ll\os,
fornmdos a pnrllr de rochm; b,'i slcos l'> com loxtuns vmlnnclo du muilos 1
1:1 111ullo orollosu, com rnulor prn lid puçf,o do lmnH1llln 110 fmçOo nrnil ,: l }
Lutos solos An 1nr't1los o V0nnolho-l\11111rolos, qu0 ocorh:l ln om molor tlxpr o~s ,o
gooon~flcu, forn1nclos, prlm:lpnlnmnto, n pnrtir du 1\ 1dm~ ~üliim011tni\1~ ~J
111etm.;sollln 1unluros, co111 11111lnr vurlu~:f\o do tuxlurn 0 mnlor purtidp:w ) C'I du
UOl:llhiln 1111 lrn,:(io nrullu,
Ourn 110 r.10 nou I mo nnrl,:oln. rm 111tnr1nqloti n11rrn1<111tn1, 1t1l1,w,rl(J IJr1l11w t1:,I
pmn nl:;lomnn lntrmnlvnn n nfir, 11llll111rf,m fll'fl 1110111,r,111!11,n <i u illll/fJ r1111WJrt 1 Â1 ,r,:,1
ou r;lstomnn n1lnton (SPD n 11 .l'F), r1uno lrnm1Jrrn-1 rir, ,r1l111n, , ,:11111 d<i m/1u ir
(Figurn '1 ), nojn, nnrf)n, nlnrntf1o íl fnlj/ío, r, "''" ,na (mq11,,, ,lm 111111111 , ,, n !-,1•~111, 11:,'{
agroílorufllnl'.i (S/\Fn) (f-l(Jllríl [>). O mlnvfJ r,0 111 pr,q11,11lí l rf11dl11ldnrfr, r; r, f>,,:,
clrenaHcn1 fnvorrn!flrn n 111,1r.:111l1:1çfi,>n rnlr1irnl111r,1 ;i 1S11w.:r,lll,l11<Jrnl,, :, 1;r1,:,n,,,
/\ maior profun<lldodo doo porfln <;<J11dlcln1 ,,, o 111nlor :,r111:i11,u:11r1<,ntr, rt,,f1!J1Jr,
u,
o prof 1dkJ;-1do ofotlvn <lo :--ilntr;r n:1 rmllr.1Jl;,r, mrfu,dr 1dfJ n ,,::t,,,::i:,: 11lrJrfr/) dr,,-.
culturao, c:::wo ocormm vornnlcoíl (r1Jn111m1 r,r, r;,Jrmdn), A pt1ruJp:1I llmll: u/ í<J
desses oolos ~Jfjo or, alrlh11lofl qulrnlr/Jíl, f)Ol ri , <Y>1110 jf, r;itnrJr,, f J(J:;: ;111:m br,11~,
capacldodo do mlenç~o do r,f.1tlonn n :ií:Jlumr;fífJ pfJr l'JrJ(~<J:i , ,,1,,víulr,:~ l1; r1rw~ d,;
alumlnio, alóm de fixa<?,ío do fónfom. Cont, 1dn, n ldnnliftr.:lf;íO flr::i'~r1~, H,nil:J1/ r:'S
permitiu avanços dr...1a 110nqulaan no Br::mll r;rn l'1r,nnln(J IW! íJprrJpf'í:irfr,i~ p:1rr1
o Cerrado. AsRirn, o molhar man0jo da rnrJI/JriR orotinlr;:1(tVIO) ,, :i:~ tl;r,11lf,; 1:,
de correção e adubaç[jo têm prom0vldo nurri<Jrilnn nn rn,tilkJnd,J du:, 1-.rJl(J:;
na camada arável, com r0sultadof1 qun porlnm r.r,r vr,riflr,mlr)r, flfJ rHJrri,,nt1,
crescente das wodutlvldadr:m oblidao no Bmoll orri lr11murrm dr, nrrkm rt'J
biorna Cerrado.
Figura 4. Plantio de cana-do-açúcar cm âroa do Latossolo Vormolho, no munlclplo

de Maracaju (MS); Fotografia do Joan Sórglo Roaoot.
Figura 5. Soja cultivada em Latossolo Vermelho, em Goianésia (GO) (à esqu~~a);

Fotografia de Rilner Alves Flores. Sistema Agroflorestal (SAF) const1tu1do
por baru (Dipteryx a/ata), banana (Musaceae) e milheto (Pennisetum
glaucum), em Latossolo Vermelho, na Escola de Agronomia da UFG,
em Goiânia (GO) (à direita); Fotografia de Leonardo Santos Collier.
Neossolos
A ordem dos Neossolos (Figura 6) é identificada pela pequena evolução

pedogenética dos solos, que são constituídos por horizonte superficial
composto de material mineral ou orgânico, desde que este contenha uma
espessura inferior a 20 cm e não possua horizonte diagnóstico subsuperficial
(Santos et ai., 2018). Apresentam baixa intensidade da atuação de processos
pedogenéticos, portanto têm predomínio de atributos herdados do material
de origem.
Entre as classes dos Neossolos no biorna Cerrado, em nível de
subordem, os Neossolos Litólicos e os Neossolos Quartzarênicos são os
de maior ocorrência (Oliveira et ai., 2017). Os primeiros são caracterizados
por apresentar contato lítico nos primeiros 50 cm a partir da superfície
(Santos et ai., 2018) e ocorrem predominantemente nas escarpas das
chapadas, nas quais as elevadas declividades intensificam a remoção do
solo por erosão, sendo responsável pelo seu rejuvenescimento. Quanto à
distribuição, situam-se no centro-sul do Piauí, no sul do Maranhão, no nordeste
do Tocantins e em algumas áreas dos estados de Goiás, de Minas Gerais, da
Bahia e do Mato Grosso do Sul (Macedo, 1996). Os Neossolos Quartzarênicos
caracterizam-se por apresentar textura nas classes areia ou areia franca
em todos os horizontes até 150 cm de profundidade a partir da superfície:
quando houver contato lítico, este deve ocorrer a uma profundidade maior que
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 201 9

Aplicações da pedologia na fertilidade do solo co m ênfase em solos da região do... 7 19
Figura 6. Perfil de Neossolo Quartzarênico (à esquerda) X RCC Mato Grosso do

Sul; Perfil de Neossolo Litólico (à direita) VII RCC Minas Gerais; Fotografia
de Marcos Gervasio Pereira.
50 cm. A mineralogia da fração areia é composta predominantemente (95 %)

de minerais de natureza quartzosa, e dificilmente se observa a presença de
minerais primários alteráveis (Santos et ai., 2018). Ocupam grandes áreas
nos estados do Tocantins e do Piau í, além de ocorrerem no norte de Minas
Gerais, no sul do Maranhão e em algumas áreas dos estados do Mato
Grosso, do Mato Grosso do Sul, da Bahia e de Rondônia (Macedo, 1996).
Do ponto de vista de utilização agrícola, esses solos apresentam uma
série de limitações. Os Neossolos Litólicos, pela pequena profundidade,
são susceptíveis aos processos erosivos, tendo em vista que, durante os
períodos de maior precipitação pluviométrica, ocorre a rápida saturação
do solo por causa do seu pequeno volume, favorecendo o escorrimento
superficial. Em função desse pequeno volume, apresentam baixa capacidade
de armazenamento de água e também limitações ao desenvolvimento do
sistema radicular, em especial as espécies de maior porte. Podem apresentar
também impedimentos à mecanização, quando ocorrem cascalhos e matacões
na superfície, que dificultam o preparo inicial do terreno e a aplicação de
corretivos e adubos.
As principais limitações dos Neossolos Quartzarênicos estão associadas à
textura arenosa do solo, que, além de condicionar uma baixa capacidade de
Tópicos Ci. Solo, 10:694 -728, 2019

720 Marcos Gervasio Pereirn e l ai.
troca catiônica, intensifica a decomposição da matéria orgânica, dificultando 0

manejo da fertilidade. Adicionalmente, a elevada macroporosidade condiciona
uma baixa capacidade de armazenamento de água, favorecendo que as
culturas estejam sujeitas a estresse hídrico nos períodos de menor precipitação
pluviométrica. Embora sejam considerados solos com baixa aptidão agrícola,
a demanda por novas áreas para agricultura nos últimos anos acarretou
incorporação desses solos para o uso com pastagens e a produção de
grãos, especialmente soja e milho. Nesse caso, técnicas para conservação
da umidade ou mesmo irrigação e manejo da fertilidade, com aplicação
de adubos diferenciada, são essenciais para manutenção dos níveis de
produtividade. O monitoramento e a avaliação do impacto do uso desse solo
sobre outros recursos naturais são essenciais.
Argissolos
A ordem dos Argissolos é caracterizada pelo aumento significativo do

conteúdo de argila em subsuperfície, sendo esse horizonte identificado como
diagnóstico B textura!. Podem ser constituídos por argilas de baixa atividade
ou alta atividade associada à baixa saturação por bases e/ou caráter alumínico
(Santos et ai., 2018) (Figura 7).
.
. ini , '1
,t
1
.,
íl
/-1
1-
Figura _7. Perfis de Arg!ssolo Ve~melho (à esquerda) e Argissolo Amarelo (à

direita) VII RCC Minas Gerais; Fotografia de Marcos Gervasio Pereira.
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728 , 201 9

São fonnados, principalmente, pela atuação dos processos pedogenéticos

específicos de eluviação/iluviação e/ou elutriação (Kampf e Curi, 2012).
No primeiro, as partículas de argilas dispersas em superfície são transportadas
pela água que perecia através dos poros de maior tamanho, posteriormente
depositadas em subsuperficie, seja por condições que facilitam sua floculação,
seja por cessão do transporte. A elutriação caracteriza um processo múltiplo
de perda, em que ocorre remoção seletiva das partículas mais finas (argila)
no horizonte superficial, havendo, portanto, um aumento relativo no conteúdo
de argila em profundidade, favorecendo a formação do gradiente textura!.
Os Argissolos são formados a partir de diversos materiais de origem
e encontram-se em diferentes pontos da paisagem no biorna Cerrado,
associados, com maior frequência, à paisagem em que são observados
Latossolos. Ocupam 12 % do biorna e estão localizados, sobretudo, nas
zonas de transição com florestas, em ambientes mais úmidos do estado
de Minas Gerais, oeste de Mato Grosso e leste do Mato Grosso do Sul
(Macedo, 1996).
Quanto à sua utilização agrícola, a principal limitação é a suscetibilidade
à erosão. O aumento no teor de argila em profundidade é responsável por
redução da permeabilidade nos horizontes subsuperficiais, o que favorece o
fluxo lateral da água e, dessa forma, a remoção de horizontes superficiais pela
erosão hídrica, processo que é intensificado em áreas de maior declividade.
Em geral, possuem baixa saturação por bases (distróficos), capacidade de
troca catiônica, elevada acidez e limitações quanto à fertilidade natural. No
biorna Cerrado, os Argissolos vêm sendo utilizados com culturas perenes,
silvicultura com predomínio de eucalipto e seringueira, além de extensivas
áreas com pastagens.
Plintossolos
A ordem dos Plintossolos é caracterizada pela presença de horizonte
plíntico, litoplíntico ou concrecionário (Santos et ai., 2018). São fonnados a
partir do processo pedogenético específico de plintitização (Kampf e Curi,
2012), o qual ocorre em ambientes com restrições à drenagem que favorecem
as reações de redução e oxidação do ferro. No período de maior precipitação,
é criado um ambiente anaeróbico que é responsável pela redução do ferro
(Fe2 •); posteriormente, com a entrada de oxigênio no sistema, o Fe2-t migra
para zonas oxidadas e é oxidado (Fe3 •). Formam-se segregações de cores,
geralmente alaranjadas e avermelhadas, em um padrão de mosqueado. A
repetição desses ciclos pode levar à segregação mais forte dos compostos
de ferro, resultando na formação de um corpo que se destaca da matriz do
Tópicos Ci. Solo, J0: 694 -728, 2019

722 Marcos Gervaslo Pereira et ai.
solo e é identificado como plintita, que, depois, por ciclos de dessecação,

pode se consolidar irreversivelmente, dando origem às concreções de ferro
(petroplintita ).
Os Plintossolos ocorrem em cerca de 1O % das áreas do biorna Cerrado 1
e a classe de maior ocorrência são os Plintossolos Pétricos Concrecionários.

São encontrados, principalmente, nas áreas dos chapadões e em suas bordas,
distribuídos no leste e no norte de Goiás, no sul do Maranhão, em algumas
regiões do Piauí e no centro-sul do Mato Grosso (Macedo, 1996). Esse
grande grupo é caracterizado por sua constituição de no mínimo 50 %, por
volume, de material grosso de nódulos ou concreções de ferro (Santos et ai.,
2018). Apesar de as condições atuais de drenagem nesse ambiente serem
contrastantes com o processo de plintitização, a formação dessas concreções
e das "bancadas lateríticas" está associada a períodos geológicos muito
anteriores, em que as superfícies se encontravam em cotas mais baixas
que a atual e com maior influência do lençol freático.
No biorna Cerrado, também são observados Plintossolos Argilúvicos,
que apresentam horizonte B textura! ou caráter argilúvico coincidindo com
horizonte plíntico, e Plintossolos Háplicos, que não apresentam nenhuma
característica distintiva das demais classes (Santos et ai., 2018). Ambas as
classes predominam nas áreas de planícies, em condições de drenagem
imperfeita ou mesmo mal drenados. Estão situados, sobretudo, nas margens
do rio Araguaia, abrangendo parte dos estados de Tocantins e de Goiás, dos
rios Grande, Preto e Corrente no estado da Bahia e em algumas áreas dos
estados do Mato Grosso e do Mato Grosso do Sul (Macedo, 1996).
Quanto às principais limitações ao uso agrícola, os Plintossolos possuem
características muito variáveis em função do material de origem e do relevo,
além de seu grau de intemperismo. Embora predominem solos com baixa
fertilidade natural e distróficos, por apresentarem um grande volume de
concreções, os Plintossolos Pétricos Concrecionários possuem fortes restrições
quanto à mecanização nas operações de preparo do solo e também na
colheita. Adicionalmente, os Plintossolos Argilúvicos e Háplicos, por ocorrerem,
em geral, nas regiões de planícies, têm restrição à drenagem.
Muito embora esses solos apresentem as limitações citadas, com o
avanço das tecnologias, ao longo dos anos, eles vêm sendo incorporados
às atividades agricolas e, recentemente, têm contribuído de forma expressiva
para a produção de grãos, especialmente nas lavouras de soja e milho e
nas pastagens, em áreas altas no estado do Tocantins. os Plintossolos nas
planícies inundáveis do rio Araguaia representam uma das principais áreas
agrícolas no Tocantins. Nesses solos, a presença de plintita em profundidade
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

constitui forte impedimento à drenagem, o que propicia a manutenção adequada

de lâmina de água para o cultivo de arroz em tabuleiros, no período chuvoso.
Na estiagem, o mesmo atributo permite a retenção e o armazenamento de
umidade no perfil, e, com o uso de sistemas de subirrigação, são cultivados
a soja, o feijão e a melancia. Essas características tomam os Plintossolos
muito produtivos na região do Araguaia, permitindo em média dois ciclos de
cultivo agrícola por ano (Figura 8).
Figura 8. Perfil de Plintossolo Pétrico Concrecionário (à esquerda) e detalhe

da presença de petroplintita em horizonte superficial em área de cultivo
de soja, em sistema de plantio direto (à direita); Fotografia de Arison
José Pereira.
Cambissolos
A ordem dos Cambissolos é constituída por solos de constituição mineral

que apresentam horizonte B incipiente sob qualquer tipo de horizonte
superficial, exceto horizonte hístico com espessura igual ou superior a
40 cm (Santos et ai., 2018). São caracterizados por pequena expressão da
atuação dos processos pedogenéticos, podendo ser observados elevados
conteúdos de minerais primários alteráveis e alguns fragmentos de rocha,
quando são autóctones, ou seja, formados a partir da alteração da rocha
in situ (Figura 9).
Tópicos Cí. Solo, 10:694-728, 2019

724 Ma rcos Gervasio Pe re ira e l ai.
Figura 9. Perfil de Cambissolo Háplico (à esquerda) XX.XIII CBCS Minas Gerais;

Fotografia de Marcos Gervasio Pereira. Perfil de Cambissolo Háplico
Tb Distrófico latossólico petroplíntico (à direita); Fotografia de Ademir
Fontana.
Ocorrem em 9 % das áreas do biorna Cerrado, com predomínio, em geral,

dos Cambissolos Háplicos. Esses solos são encontrados, principalmente,
no centro-sul de Minas Gerais, no leste do Mato Grosso e em algumas
regiões de Goiás (Macedo, 1996). Podem ocorrer em diversos pontos da
paisagem, formados a partir de formações geológicas distintas; por esse
motivo, apresentam uma grande variabilidade dos atributos morfológicos,
físicos, químicos e mineralógicos. Em sua maioria, possuem textura média
e baixa saturação por bases, porém aqueles formados a partir de rochas
básicas têm textura mais argilosa e elevada saturação por bases (eutróficos).
Em áreas de declividades mais acentuadas, possuem pequena profundidade
efetiva, com a presença de cascalhos e matacões. Porém, quando localizados
em áreas de planaltos, em superfícies com relevo menos movimentado, não
são observadas essas frações mais grossas, mas apresentam perfis mais
profundos.
Por causa da ampla variabilidade nos atributos dos Cambissolos, ocorrendo
nas mais variadas condições de relevo e material de origem, as limitações
do uso agrícola também variam bastante. Os Cambissolos em relevo mais
movimentado apresentam maior suscetibilidade à erosão e impedimentos à
Tópico:; Ci. Solo, 10:694 -728, ~0 19

mecanização. Já aqueles localizados em áreas de relevo plano e elevadas,

nos planaltos, possuem melhor armazenamento de água e maior facilidade de
mecanização, porém, em geral, têm limitações de fertilidade, sendo distróficos
e com elevados teores de alumínio trocável.
Os atributos identificados nos perfis de solo além da camada arável

são relevantes para a avaliação de aspectos, como disponibilidade potencial
de nutrientes, riscos de salinidade, perdas por lixiviação, volatilização de
nutrientes e emissão de gases de efeito estufa, temas de grande importância
nos estudos de fertilidade do solo. Adicionalmente, também se destacam os
riscos ambientais pela contaminação de aquíferos e a eutrofização de corpos
de água por insumos agrícolas.
O conhecimento integrado dos ramos da ciência (pedologia e fertilidade do
solo) deve ser buscado para o planejamento adequado do uso do solo e para a
conservação desse recurso natural, bem como para alcançar a sustentabilidade
dos sistemas agrícolas. Como já constatado pelo desenvolvimento da
agricultura na região Centro-Oeste do Brasil, a produção de tecnologias
inovadoras e adaptadas às condições tropicais requer, necessariamente,
o conhecimento pedológico. Para tal, levantamentos de solo em escala
detalhada, compatível com as demandas dos agricultores e gestores, devem
se tomar prática comum nos programas voltados para o aumento da produção
agrícola, nas várias regiões e nos biornas do Brasil.
LITERATURA CITADA
Alves AGC, Marques JGW. Etnopedologia: uma nova disciplina? ln: Vidal-Torrado P, Alleoni
LR, Cooper, M, Silva AP, Cardoso EJ. editores. Tópicos em Ciência do Solo. Viçosa, MG:
Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2005. v. 4. p. 321-44.
Alves AGC, Marques JGW, Queiroz SB, Silva IF, Ribeiro MR. Caracterização etnopedológica
de Planossolos utilizados em cerâmica artesanal no Agreste Paraibano. Rev Brns Cienc
Solo. 2005;29:379-88.
Alvim PT, Araújo WA. EI suelo como ractor ecológico en et desarrollo de la vegelación en el
centro-oeste dei Brasil. Turrialba. 1952;2: 153-60.
Aquino FG, Aguiar LMS, Camargo AJA, Duboc E, Oliveira-Filho EC. Parron LM. Ocupaçé1o
humana e preservação do ambiente: um paradoxo para o desenvolvimento sustentàvel. ln:
Parra LM, Aguiar LMS, Duboc EC, Oliveira-Filho AJA, ~amargo F?A, editores. Cerrado:
desafios 0 oportunidades para o desenvolvimento sustentavel. Planallma: Embrapa Cerrados;
2008. p. 23-31 .
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 201 9

726 Mmcos Gervasio Pereira el nl.
Ara újo AL, Alves AGC, Romero RE, Ferelra TO. Etnopedologia: uma abordagem das
etnociéncias sobre as relações entre as sociedades e os solos. Cienc Rural. 2013;43:854-60.
Araújo ,JL, Anjos LHC, Pereira MG. Atributos do solo e distinção de pedoambientes para a
agricultura na terra indigena Mbya em Ubaluba (SP). Rev Bras Cienc Solo. 2009;33:1765-76.
Avellélr G, S1lvQ Ar-. Novas trilhas do sertão: a história da pesquisa agropecuária em Sete
Lagoas: das oriaens à E:nbrapa. Sete Lngoas: Embrapa Milho e Sorgo; 2000.
Balb;no LC, Co1d~íro L'\M, Oliveira P, l<luthcousl<i J, Oliveira P, Galerani PR, Vilela L. Agricultura
sustentável por meio da inte9raç~o I8voura-pecuária-íloresla (ILPF). Piracicaba: IPNI; 2012.
(Informações Agronômicas, 138).
Balbino LC, Cordeiro LAM, Porfirio-da-Silva V, Moíéles A, Martínez GB, Alvarenga RC, Kichel
AN, Fontaneli RS, Santos HP, Franchini JC, Galerani PR. Evolução tecnológica e arranjos
produtivos de sistemas de Integração lavoura pecuária floresta no Brasil. Pesq Agropec
Sras. 2011 ;46:i-xii.
Barrera-Bassols N, Zinck JA. Elhnopedology: a worldwide view on lhe soil knowledge of

local people. Geoderma. 2003;111 :171 -95.
Barrera-Bassols N, Zinck JA, Van Rast E. Local soil classificalion and comparison of indigenous
and technical soil maps in a Mesoamerican community using spatial analysis. Geoderma.
2006; 135: 140-62.
Braun EHG. Os solos de Brasília e suas possibilidades de aproveitamento agrícola. Rev

Sras Geog. 1962;24:43-78.
Braun OPG. Contribuição à geomorfologia do Brasil Central. Rev Sras Geog. 1970;32:3-39.
Cordeiro LAM, Vilela L, Klulhcouski J, Marchão, RL. Integração lavoura-pecuária-floresta: o

produtor pergunta, a Embrapa responde. Brasília-DF: Embrapa; 2015.
Coelho AM. Agricultura de precisão no gerenciamento da fertilidade do solo sob plantio

direto no cerrado. Sele Lagoas: Embrapa Milho e Sorgo; 2004. (Comunicado técnico, 112).
Correia JR, Anjos LHC, Lima ACS, Neves DP, Toledo LO, Calderano Filho B, Shinzato E.
Relações entre o conhecimento de agricultores e de pedólogos sobre solos: estudo de caso
em Rio Pardo de Minas, MG. Rev Sras Cienc Solo. 2007;31 :1045-57.
Coutinho LM. Biornas brasileiros. São Paulo: Oficina dos Textos; 2016.
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Embrapa/SNLCS. Mapa de solos do Brasil.

Escala 1:5.000.000. Rio de Janeiro: Embrapa/SNLCS; 1981 .
Fernandes LA, Lopes PSN , D'angelo S, Dayrell CA, Sampaio RA. Relação entre o
conhecimento local, atributos químicos e físicos do solo e uso das terras. Rev sras Cienc
Solo. 2008;32:1355-65.
Fe~eira GA, Oliv~ir~ PSR.' ~lve~ ~J, Co~ta ACT. Soybean productivity under dífferent grazing
he19hts of Brach1ana ruz1z1ens1s m an mtegrated crop-lívestock system. Rev Cienc Agron.
2015;46:755-63.
Finato T, Nascimento PC, Beck FL, T~mquíst CG, Caetano LAM, Fedrizzi TZ. Percepções locais
sobre os solos e seu uso no munlcip10 de Gravatai, RS. Rev Bras Cienc Solo. 2015;39:915-23.
Hengl T, Heuve!ink G, Rossiter DG. About regression-kriging: from 8 uations to case studies.
Comput GeoscI-UK. 2007;33: 1301-15. q
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

Hurtado SMC, Resende AV, Silva CA, Corazza EJ, Shiratsuchi LS. Agricultura de precisão:
possibilidades de manejo da adubação nitrogenada para o milho no Cerrado. Planallina:
Embrapa Cerrados; 2008. (Documentos 214).
lbaiiez JJ, Zinck JA, Jiménez-Ballesta R. Soil science survey: old and new challenges. ln:
Zinck JA, editor. Soil survey: perspectives and strategies for 21 si century. The Netherland:
ITC Publication; 1993. p. 7-14.
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística - IBGE. Portal de Mapas IBGE; 2019 [acesso
10 jan 2019]. Dispon(vel em: https://portaldemapas.ibge.gov.br/portal.php#homepage.
Instituto Brasileiro de Geografia e Estallslica - IBGE. Manual técnico de pedologia. 3. ed.

Rio de Janeiro: IBGE - Diretoria de Geociências; 2015.
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística - IBGE. Manual técnico da vegetação brasileira:

sistema filogeográfico, inventário das formações florestais e campestres, técnicas e manejo
de coleções botânicas, procedimentos para mapeamentos. Rio de Janeiro: IBGE - Diretoria
de Geociências; 2012.
Kampf N, Curi, N. Formação e evolução do solo (Pedogênese). ln: Ker JC, Schaefer CEGR,
Vidal-Torrado P, editores. Pedologia: fundamentos. Viçosa-MG: Sociedade Brasileira de Ciência
do Solo; 2012. p. 207-302.
Klingebiel AA, Montgomery PH. Land capability ctassification. Washington: USDA Soil
Conservation Service; 1961.
Leal JR, Velloso ACX. Adsorção de fosfato em Latossolos sob vegetação de cerrado. Pesq
Agropec Bras. 1973;8:89-92.
Lepsch IF, Espindola CR, Vischi Filho OJ, Hemani LC, Siqueria DS. Manual para levantamento
utilitário e classificação de terras no sistema de capacidade de uso. Viçosa, MG: Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo; 2015.
Lopes AS. A survey of lhe fertility status of soils under "cerrado"vegetation in Brazil.
[dissertation]. Raleigh: North Carolina State University; 1975.
Lopes AS , Guilherme LRG. Fertilidade do solo e produtividade agricola. ln: Novais RF,
Alvares V VH, Barros NF, Fontes RLF, Cantarulti RB, Neves JCL, editores. Fertilidade do
solo. Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2007.
Loss A, Pereira MG, Torres JLR. Carbono orgânico no solo sob sistemas conservacionistas
no Cerrado. ln: Amaral Sobrinho NMB, Chagas CI, Zonta E, editores. Impactos ambientais
provenientes da produção agrícola: experiências argentinas e brasileiras. São Paulo: Rio
de Janeiro: Livre Expressão; 2016. v. 1. p. 259-82.
Macedo J. Os solos da região dos Cerrados. ln: Alvares V VH, Fontes LEF, Fontes MPF.
O solo nos grandes domínios morfoclimáticos do Brasil e o desenvolvimento sustentado.
Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 1996. p. 135-55.
Marchão RL, Becquer T, Brunet D, Balbino LC, Vilela L, Brossard M. Carbon and nitrogen
stocks ln a Brazilian clayey Oxisol: 13-year effecls of integrated crop livestock rnanagement
systems. Soil Till Res. 2009;103:442-50.
Matos LV, Ker JC, Cardoso IM, Lanl JL, Schaefer CEGR. O conhecimento local e a
etnopedologia no estudo dos agroecossistemas da Comunidade Quilombola de Brejo dos
Crioulos. Soe Nat. 2014;26:497-501 .
Tópicos Ci. Solo, 10:694-728, 2019

Melo VF, Francelina MR, Uchôa SCP, Salamene S, Santos CSV. Solos da área indígena
Yanomami no médio Rio Catrimani, Roraima. Rev Sras Cienc Solo. 2010;34:487-96.
Menezes MD, Silva SHG, Owens PR, Curi N. Digital soil mapping approach based on fuzzy
logic and field expert knowledge. Cienc Agrotec. 2013;37:287-98.
Mizusaki AM, Roisenberg A, Rubert RR. Formação Serra Geral (Cretáceo da Bacia do
Paraná): um análogo para os reservatórios ígneo-básicos da margem continental brasileira.
Pesq Geocienc. 2014:41 :155-68.
Oliveira VA, Jacomine PKT, Couto EG. Solos do Biorna Cerrado. ln: Curi N, Ker JC, Novais
RF, Vidal-Torrado P, Schaefer CEGR. Pedologia: solos dos biornas brasileiro. Viçosa-MG:
Sociedade Brasileira de Ciência do Solo; 2017. p. 177-226.
Polidora JC, Mendonça-Santos ML, Lumbreras JF, Coelho MR, Carvalho Filho A, Motta PEF,
Carvalho Junior W, Araujo Filho JC, Curcio GR, Correia JR, Martins ES, Spera ST, Oliveira
SRM, Bolfe EL, Manzatto CV, Tosto SG, Venturieri A, Sá 18, Oliveira VA, Shinzato E, Anjos
LHC, Valladares GS, Ribeiro JL, Medeiros PSC, Moreira FMS, Silva LSL, Sequinatto L,
Aglio MLD, Dart RO. Programa nacional de solos do Brasil (PronaSolos). Rio de Janeiro:
Embrapa Solos; 2016.
Ponto Biologia. Cerrado: conheça o biorna da biodiversidade; 2019 [acesso 1O jan 2019].
Disponível em: https://pontobiologia.com.br/cerrado-bioma-biodiversidade/.
Ramalho Filho A, Beek KJ. Sistema de avaliação da aptidão agrícola das terras. 3. ed. Rio
de Janeiro: Embrapa/CNPS; 1995.
Ramalho Filho A, Pereira EG, Beek KJ. Sistema de avaliação da aptidão agrícola da terra.
Brasília, DF: Embrapa/SNLCS; 1978.
Saadi A. A geomorfologia da Serra do Espinhaço em Minas Gerais e de suas margens. Rev

Geonomos. 1995;3:41-63.
Santos RV, Alvarenga CJS, Dardenne MA, Sial AN, Ferreira VP. Carbon and oxygen isotope
profiles across Meso-Neoproterozoic limestones from central Brazil: Bambuí and Paranoá
Groups. Precambrian Res. 2000; 104: 107-22.
Santos HG, Carvalho Júnior W, Dart RO, Aglio MLD, Sousa JS, Pares JG, Fontana A, Martins
ALS, Oliveira AP. O novo mapa de solos do Brasil: legenda atualizada. Rio de Janeiro:
Embrapa Solos; 2011.
Santos HG, Hochmuller DP, Cavalcanti AC, Rêgo RS, Ker JC, Panoso LA, Amaral JAM.
Procedimentos normativos de levantamentos pedológicos. Brasília, DF: Embrapa/SPI - Rio
de Janeiro: Embrapa/CNPS; 1995.
Santos HG, Jacomine PKT, Anjos LHC, Oliveira VA, Lumbreras JF, Coelho MR, Almeida
JA, Cunha TJF, Oliveira JB. Sistema brasileiro de classificação de solos. 5. ed. rev. ampl.
Brasília, DF: Embrapa; 2018.
Silva FD, Assad ED, Steinke ET, Muller AG. Clima do biorna cerrado. ln: Albuquerque ACS,
Silva AG, editores. Agricultura tropical: quatro décadas de inovações tecnológicas, institucionais
e políticas. Brasllia, DF: Embrapa Informação Tecnológica: 2008. p. 93-148.
Torres JLR, Assis RL, Loss A. Evolução entre os sistemas de produção agropecuária no
Cerrado: convencional, Barreirão, Santa Fé e integração lavoura-pecuária. lnf Agropec.
2018;39:7-17.
Tópicos Ci. Solo, J0:694-728 , 2019

Tópicos em Ciência Do Solo Vol.X (2019)

Enviado por

Dados do documento

Título original

Direitos autorais

Formatos disponíveis

Compartilhar este documento

Compartilhar ou incorporar documento

Opções de compartilhamento

Você considera este documento útil?

Este conteúdo é inapropriado?

Direitos autorais:

Formatos disponíveis

Tópicos em Ciência Do Solo Vol.X (2019)

Enviado por

Direitos autorais:

Formatos disponíveis

TÓPICOS EM CIÊNCIA DO S (_J;_J~

([opies in Soil Science)

SOCIEDADE Bl~ASILEIHA DE CIÊNCIA DO SOLO

Compactação do solo: atu11llzaçfto

Melhoria flslco-hldrlca do amblonto radicular do c11roolro orn condlçõoo do ooquolro

Eficiência de uso do nitrogênio em agroocosslstomas

Manejo do fósforo em sistemas de cultlvo na região do Corrado

Dinâmica do potássio no sistema solo-planta

Balanço de nutrientes e manejo da adubação em solos do fortllldado construi d,1

Bloanállse de solo: aspectos teóricos e prâtlcos

Leveduras do solo e suas aplicações no blocontrole o na promoção do crosclmonto

Enriquecimento microbiano visando otimizar o processo do compostagorn

Inoculação de bactérias com foco na fixação biológica do nltrogõnlo o promoçilo do

Aplicações da pedologia na fertilidade do solo com ênfase em solos da região do

Moacir de Souza Dias Junior1 1l, Diego Tassinari111

O termo compactação do solo refere-se à compressão do solo não saturado

análise bibliométrica do tópico compactação do solo no Brasil e no mundo. Em

T 6plco•; CI. Solo, JIJ:7-69, 2019

TENDl=NCIAS E AVANÇOS NA PESÇlUISA

Poro vorlllc.:m a sltuuç/;\o da pesquisa em compactação do solo no Brasil

Evolução da produtividade de pesquisa em

O Brasil tem papel protagonista na pesquisa de compactação do solo

Quadro 1. Número de artigos publicados e média de citações por artigo das

Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, 20 l 9

" ' ""

Figura 1. Evolução anual de 2001 a 2018 do número de artigos publicados em

Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, 20 19

Figura 2. Evolução anual de 2001 a 2018 do número de artigos publicados

Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, :Wl 9

Tendências nos temas pesquisados

Para verificar as tendências na pesquisa em compactação do solo, foi

Tôpirns CI. Solo, 10:7-69, 2019

Ano médio de publicação

2010.0 2010.5 2011 .0 2011.5 2012.0

Figura 4. Relações de coocorrência de termos com mais de 40 ocorrências

terra, mas também a termos como nitrogênio, infiltração, condutividade

T ópicos Ci. Solo JO 7-ú9, 20 19

As lavouras de grão e as práticas de manejo podem ser reconhecidas

Top1C(J!, e, 0 10 , )0:7 69, r.Ol ')

Redes de colaboração de pesquisa em compactação do

A figura 5 apresenta as redes de colaboração estabelecidas entre

de GO e MT. O avanço das colaborações interinstitucionais poderia afet~r

Tópicos Ci. Solo, 10:7 -69, 2019

Número médio de citações normalizado

Figura 5. Relações de parceria entre os países (com mais de dez publicações

trabalhos e poucas instituições dentre as mais produtivas, o que possivelmente

Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, 2019

Figura 7. Relações de parceria institucional (instituições com mais de cinco

mesmo âmbito institucional, a estadual e, mais raramente, regional. Já para

Tópicos Ci Solo, 10:7-69, 2019

Impacto, 6 posr,lvol f)Orç,0bor quo n1onrno oonnn 11ovnr1 purr:tulr10 c o 111111,11111h1

Figura 9. Autores brasileiros mais produtivos (com mais de cinco artigos

de um esforço maior para aumentar o impacto das publicações. O avanço

ENSAIOS DE LABORATÓRIO PARA

Dentre os ensaios laboratoriais mais empregados no estudo da

Tópicos Ci. Solo, 10:7-69, 2019

Ensaio de con1pressão uniaxial

O ensaio do compressl\o unloxlsl tem os mesmos principias do ensaio

-• - Curvn Llo co111prom1au

já experimentou pressões prévias ou ciclos de secagem e umedecimento,

Métodos para a determinação da pressão de pré-

Vários métodos podem ser usados para a determinação da pressão de

Tópicos Cí. Solo, 10:7-69, 201 9