Artigo Original

Potenciais evocados auditivos de longa latncia em

escolares com transtornos especficos de aprendizagem

Long latency auditory evoked potentials in students with specific

learning disorders

Simone Fiuza Regaone1, Ana Cludia Bianco Guo1, Clia Maria Giacheti2, Ana Carla Leite Romero3, Ana
Cludia Figueiredo Frizzo2

RESUMO ABSTRACT

Objetivo: Estudar os componentes dos potenciais evocados auditivos
de longa latncia e comparar os dados dos achados dessas medidas em
escolares com e sem transtornos especficos de aprendizagem. Mtodos:
Trinta escolares, 15 com transtorno de aprendizagem (grupo pesquisa) e
15 tpicos, sem problemas de aprendizagem (grupo controle), de ambos
os gneros, com idades variando de 7 a 14 anos e mdia de idade de
10 anos, foram submetidos avaliao fonoaudiolgica. Foi realizada
avaliao audiolgica para determinar a normalidade do sistema auditivo
perifrico, alm de avaliao eletrofisiolgica, por meio do exame de
potencial evocado auditivo de longa latncia. Resultados: Houve dife-
renas funcionais entre a populao estudada. Foi observado aumento
da latncia dos componentes dos potenciais evocados auditivos de longa
latncia, no grupo pesquisa, quando comparado ao grupo controle. Os
maiores valores de latncia desses componentes foram verificados na
orelha esquerda, quando estimulada, no grupo pesquisa. Concluso: O
estudo contribui para melhor compreenso do funcionamento da via au-
ditiva em crianas com transtorno de aprendizagem e pode ser referncia
para outros estudos clnicos e experimentais, alm de ampliar a definio
de critrios diagnsticos nessa populao.
Descritores: Potenciais evocados auditivos; Percepo auditiva; Audi-
o; Eletrofisiologia; Aprendizagem
Purpose: To study the components of long latency auditory evoked
potentials and to compare data from these measures in students with
and without learning disabilities. Methods: Thirty students, 15 with
learning disorder (study group) and 15 typical without learning problems
(control group), of both genders, aged 7-14 years, mean age 10 years.
They underwent clinical assessment in a clinic belonging to a public
university in the state of So Paulo. Following, audiological assessment
was performed to determine normal peripheral auditory system and
electrophysiological assessment by examining the long latency auditory
evoked response. Results: The results showed that there are functional
differences between the groups. Increased latency components of long
latency auditory evoked potential was observed in the study group com-
pared to the control group. Longer latency values of these components
were observed in the left ear when stimulated in the study group. Con-
clusion: This study contributed to better understanding of the auditory
pathway functioning in children with learning disorders and can be a
reference for other clinical and experimental studies and thus improve
the definition of diagnostic criteria in this population.
Keywords: Auditory Evoked potentials; Auditory perception; Hearing;
Electrophysiology; Learning

Trabalho realizado no Centro de Estudos da Educao e da Sade, Departamento de Fonoaudiologia, Faculdade de Filosofia e Cincias, Universidade Estadual
Paulista Jlio de Mesquita Filho UNESP Marlia (SP), Brasil.
(1) Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho UNESP, Programa de Ps-Graduao (Mestrado) em Fonoaudiologia, Faculdade de Filosofia e
Cincias, Marlia (SP), Brasil.
(2) Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho UNESP, Departamento de Fonoaudiologia e Programa de Ps-Graduao em Fonoaudiologia,
Faculdade de Filosofia e Cincias, Marlia (SP), Brasil.
(3) Fonoaudiloga do Hospital das Clnicas, Marlia (SP), Brasil.
Conflito de interesses: No
Contribuio dos autores: SFR levantamento bibliogrfico, coleta de dados, interpretao dos resultados, anlise dos dados, contribuio intelectual; ACBG
levantamento bibliogrfico, coleta de dados, interpretao dos resultados, contribuio intelectual; CMG contribuio intelectual; ACLR levantamento bibliogrfico,
coleta de dados, interpretao dos resultados, contribuio intelectual; ACFF levantamento bibliogrfico, coleta de dados, interpretao dos resultados, anlise
dos dados, contribuio intelectual.
Endereo para correspondncia: Ana Cludia Figueiredo Frizzo. Av. Vicente Ferreira, 1278, Jardim Cascata, Caixa Postal 181, Marlia (SP), Brasil, CEP:
17515-901. E-mail: anafrizzo@uol.com.br
Recebido em: 15/05/2013; Aceito em: 16/10/2013

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 Regaone SF, Guo ACB, Giacheti CM, Romero ACL, Frizzo ACF

INTRODUO fonolgicos, lexicais, sintticos e semnticos, em decorrncia

de diferentes fatores que interferem, juntamente com as demais
Os Potenciais Evocados Auditivos de Longa Latncia habilidades alteradas, no processo de aprendizagem da leitura,
(PEALL) referem-se a uma srie de mudanas eltricas que escrita e aritmtica(9).
ocorrem no sistema nervoso perifrico e central, geralmente O desempenho de escolares com queixa de aprendizagem
relacionadas s vias sensoriais, decorrentes de estimulaes nos exames de PEALL e/ou testes comportamentais foi objeto
acsticas que mensuram as atividades neuroeltricas da via de estudo de vrios pesquisadores(10-14). Os autores sugeriram
auditiva, e s atividades corticais envolvidas nas habilidades alteraes no processamento auditivo central nessa populao,
de discriminao, integrao e ateno do crebro(1,2). sendo de grande importncia no direcionamento teraputico.
Essas respostas correspondem a uma srie de picos com Em um estudo utilizando os PEALL antes e aps treinamento
polaridades negativas (N) e positivas (P), gerados ao longo da progressivo, os autores constataram(15) resultados significati-
via auditiva, por um ou mais eventos cerebrais. Esses picos so vos quanto amplitude do componente P2, indicando que as
resultados de eventos acsticos e formam o complexo N1, P2, mudanas perceptivas surgem da capacidade do crebro de se
N2 e o componente P3 ou P300, potencial cognitivo relacionado adaptar s representaes corticais de estmulos sensoriais.
a eventos, sendo possvel analisar esses componentes quanto a Diante desse contexto, torna-se imprescindvel investigar
sua latncia e amplitude(1). as respostas eletrofisiolgicas auditivas em indivduos com
O parmetro mais importante na anlise dos registros do transtornos especficos de aprendizagem. Estudos nessa direo
PEALL a latncia das ondas, medida em milissegundos (ms)(2). contribuiro para entendermos melhor como o processamen-
Outro parmetro, na anlise dos resultados, a amplitude, to auditivo central dessa populao, proporcionando maior
pois corresponde ao tamanho da atividade eltrica, medida em clareza no quadro diagnstico e na elaborao de programas
microvolts (mV)(1), relativa ao evento ou tarefa envolvida na teraputicos.
resposta, preferencialmente, da linha de base do registro at Portanto, o objetivo do presente estudo foi analisar os com-
o pico da onda. ponentes dos PEALL em escolares com transtornos especficos
O P300 proporciona resposta objetiva diante de uma tarefa de aprendizagem e comparar os achados com escolares sem
cognitiva que exige ateno, discriminao, reconhecimento, transtornos especficos de aprendizagem.
percepo e memria auditiva, pois o indivduo precisa reco-
nhecer as caractersticas e perceber as variaes dos estmulos MTODOS
apresentados, para que se possa fazer a avaliao integral do
funcionamento do sistema cortical auditivo(1-3). Aps aprovao pelo Comit de tica em Pesquisa da
A aprendizagem da linguagem falada e escrita tambm Faculdade de Filosofia e Cincias, da Universidade Estadual
depende da incorporao de elementos acsticos e da represen- Paulista Jlio de Mesquita Filho (UNESP) (processo nmero
tao de caractersticas fonticas de uma lngua, o que faz do 842/2010), foi realizado um estudo transversal e de delinea-
PEALL um importante instrumento de avaliao de pacientes mento quantitativo e qualitativo, do tipo analtico.
com alteraes de linguagem e, neste sentido, de grande utili- Todos os responsveis pelos participantes deste estudo as-
dade na prtica clnica fonoaudiolgica. sinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido, antes
A deteco e interveno precoce em crianas com dificul- do incio da coleta de dados.
dade de aprendizagem so essenciais para atenuar o impacto Participaram do estudo estudantes de classe mdia, do
negativo na vida escolar e social dessa populao(4). ensino fundamental e de escola pblica. A avaliao de desem-
O processamento auditivo, a conscincia fonolgica e a penho intelectual foi realizada por psicloga com a aplicao
discriminao sonora so fatores que interferem no aprendizado da Escala de Inteligncia Wechsler para Crianas(16). Todos os
da leitura e da escrita por estarem diretamente relacionados participantes (G1 e G2) apresentaram desempenho dentro dos
audio receptiva(5,6). Dados da literatura mostram dficits padres de normalidade.
auditivos nos escolares com dificuldade de aprendizagem(7). Os participantes do estudo foram divididos em dois grupos:
Para confirmao do quadro diagnstico, so necessrios: grupo pesquisa (G1), caracterizado por 15 escolares entre 7
avaliao multidisciplinar, levantamento da histria fami- e 14 anos de idade (mdia 9,47 anos), sendo nove do gnero
liar, observao educacional, apresentao de desempenho masculino (mdia de 10,11 anos/desvio padro de 3,02 anos)
acadmico inferior nas habilidades acadmicas e anlise da e seis do gnero feminino (mdia de 8,5 anos; desvio padro
resposta interveno. O diagnstico do transtorno especfico de 1,05 anos). O G1 foi avaliado no estgio supervisionado
de aprendizagem requer dificuldade persistente nas habilidades de Diagnstico Fonoaudiolgico, tendo como diagnstico o
de leitura, escrita e aritmtica, ou em tarefas que incluem o transtorno de aprendizagem(8). O segundo grupo foi o grupo
raciocnio matemtico durante o ensino educacional formal(8). controle (G2), caracterizado por 15 escolares entre 7 e 14 anos
Os escolares com distrbio de aprendizagem apresentam de idade (mdia 10,47 anos), sendo oito do gnero masculino
desempenho inferior nas provas que englobam os processos (mdia de 11,25 anos; desvio padro de 2,43 anos) e sete do

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PEALL no transtorno de aprendizagem
gnero feminino (mdia de 9,57 anos; desvio padro de 1,99
anos) O G2 foi composto por escolares com bom desempenho
nas habilidades de leitura, escrita e matemtica por dois bimes-
tres consecutivos (selecionados pelos professores), confirmados
por avaliao fonoaudiolgica e complementar.
O processo de diagnstico fonoaudiolgico de ambos os
grupos foi realizado por fonoaudiloga com experincia na rea
de diagnstico fonoaudiolgico. Foram aplicados procedimen-
tos fonoaudiolgicos especficos - histria clnica, avaliao alerta. Os eletrodos foram fixados com esparadrapo micropo-
clnica sistemtica, com provas que analisaram o desempenho
nas habilidades fonolgicas, de leitura, escrita e matemtica,
entrevista com professores e observao educacional. Nveis
de prejuzos variados foram encontrados para os participantes
do Grupo 1 nas habilidades avaliadas, com desempenho dentro
dos parmetros de normalidade para o Grupo 2. A avaliao
clnica foi complementada pelo Teste de Desempenho Escolar
(TDE)(17). O Grupo 1 apresentou desempenho inferior nas ha-
bilidades de leitura, escrita e aritmtica do TDE, enquanto que
os indivduos do Grupo 2 apresentaram desempenho dentro do
esperado para a escolaridade.
Foram includos escolares com e sem diagnstico de
transtorno especfico de aprendizagem. Para ambos os gru-
pos foram realizados os seguintes procedimentos prvios
de seleo: (1) Inspeo do conduto auditivo externo; (2)
Audiometria Tonal Limiar; (3) Logoaudiometria; (4) Medidas
de imitncia acstica (timpanometria e pesquisa do reflexo
acstico); (5) Pesquisa das emisses otoacsticas por produto
de distoro (EOAPD); (6) Pesquisa dos potenciais evocados
auditivos de tronco enceflico (PEATE). Para execuo des-
sa etapa, foram utilizados otoscpio Heine, audimetro 2
canais GSI 61, analisador de Orelha Mdia GSI-7 e Eclipse
EP25 - Interacoustics.
Na audiometria tonal liminar, foram avaliadas as frequn-
cias de 250 a 8000 Hz por via area, no tendo sido necessrio
executar por via ssea, pois nenhuma das frequncias pesqui-
sadas apresentou limiares maiores do que 20 dBNA na via
area(18). A logoaudiometria foi realizada por meio do Limiar
de Recepo de Fala (LRF), para a confirmao dos limiares
audiomtricos.
Na timpanometria, foi utilizada sonda de 226 Hz e os
reflexos acsticos do msculo estapdio (ipsilateral e contra-
lateral) foram pesquisados nas frequncias de 500, 1000, 2000
e 4000 Hz. Foram includos na amostra os pacientes cujos
resultados do timpanograma eram tipo A (Classificao de
Jerger(19)) e os reflexos acsticos ipsilaterais e contralaterais
estavam presentes.
Para finalizar a investigao da integridade do sistema
auditivo perifrico, foi realizada a pesquisa das emisses
otoacsticas por produto de distoro (EOAPD). As EOAPD
foram consideradas presentes quando houve relao sinal/rudo
(SNR) de pelo menos 6 dB NPS(20).
Na investigao da integridade das vias auditivas centrais,
foi realizado o exame de potencial evocado auditivo de tronco
Audiol Commun Res. 2014;19(1):13-8
enceflico (PEATE), sendo que os escolares deveriam apresen-
tar latncias das ondas I, III, V e interlatncias I-III, III-V, I-V
dentro dos padres de normalidade, bilateralmente, de acordo
com idade cronolgica(21).
Para o registro dos PEALL, os sujeitos foram acomodados
em sala acusticamente tratada, com temperatura controlada em
24C, posicionados em uma poltrona reclinvel e orientados
a permanecerem relaxados, de olhos abertos e em estado de
roso, aps a limpeza da pele com pasta abrasiva, sendo usada
pasta eletroltica para a melhora da condutividade eltrica. A
impedncia de cada eletrodo no ultrapassou 5 Kohms e no
excedeu 2 Kohms, entre as impedncias dos eletrodos(2).
O equipamento utilizado na pesquisa do potencial evo-
cado auditivo de longa latncia (PEALL) foi o Eclipse
EP25- Interacoustics.
As respostas foram captadas com eletrodo ativo na regio
frontal mediana - Fz, com referncia aos eletrodos posiciona-
dos nos lbulos direito - A2 e esquerdo - A1 e o eletrodo terra
na fronte - Fpz. Para a pesquisa do PEALL, foi utilizado fone
de insero 3A e para o estmulo acstico foi empregado o
tone-burst a 70 dB NA, nas frequncias de 1000 Hz (estmulo
frequente) e 2000 Hz (estmulo raro), apresentado de forma
randmica pelo computador, na proporo de 20% de est-
mulos raros, de um total de 200 estmulos, registrados numa
janela de 500 ms, polaridade alternada, filtragem passa banda
de 0,5-30 Hz e taxa de estimulao de 1.1 estmulos/segundo.
Para a pesquisa do PEALL, a tarefa envolvia prestar ateno e
identificar estmulos raros aleatrios - dentro de uma srie de
estmulos frequentes - e a realizao do movimento de erguer
o dedo indicador, na identificao.
Os exames tiveram durao de, aproximadamente, 50 mi-
nutos. Como padro para manter um exame com qualidade,
foram sugeridas mudanas de posio para aqueles sujeitos
que apresentaram interferncia miognica, alm de solicitar
que mantivessem os olhos fechados, para eliminar os artefatos
oculares. Quando necessrio, o exame foi repetido.
A identificao das ondas dos PEA seguiu critrios estabe-
lecidos na literatura(22,23), incluindo a visualizao de picos se-
quncias de quatro ondas negativa-positiva-negativa-positiva,
considerando a replicao dos traados em ambas as orelhas.
Na pesquisa do PEALL, foram identificadas e analisadas
as latncias e amplitudes absolutas das ondas N1, P2, N2 e
P300. A marcao foi realizada nos traados formados pelos
estmulos raros.
Para a anlise estatstica, inicialmente foi determinada a
normalidade dos dados, por meio do teste de Shapiro-Wilk.
Para comparao dos resultados entre grupo e intragrupo,
foi aplicado o teste t Student. As diferenas nos testes foram
consideradas significativas quando o valor de p0,10 (10%),
assinalados com um asterisco (*), devido ao tamanho reduzido
da amostra. O programa estatstico utilizado foi o software
STATISTICA 7.0.
15
 Regaone SF, Guo ACB, Giacheti CM, Romero ACL, Frizzo ACF

RESULTADOS DISCUSSO

Foram estudadas as latncias e amplitudes de N1, P2, N2
e P3, medidas em Fz, referentes ao PEALL. Para definir os
resultados, as latncia e amplitudes foram tabuladas e tratadas
estatisticamente. Foram calculados os valores de mdia e des-
vio padro das variveis estudadas, no grupo pesquisa (G1) e
controle (G2).
Os resultados obtidos, comparando os grupos estudados,
mostraram que houve diferena entre os grupos, em relao
s mdias das latncias de N1, P2, N2 e P300, na orelha es-
querda e de N1 e P2, quando medidas na orelha direita, com
maiores valores no registro do G1. Entretanto, na anlise
intragrupos no foi observada significncia (p0,10) em rela-
o s medidas das orelhas, nem para o G1 e nem para o G2
(Tabela 1).
Com relao s mdias das amplitudes dos componentes
do PEALL, observamos diminuio da amplitude dessas
medidas na onda N2, na orelha esquerda e nas ondas N1 e
N2, na orelha direita, quando comparada os grupos controle e
pesquisa (Tabela 2).
O PEALL uma das medidas promissoras utilizadas na
investigao do processamento auditivo central que reflete a
atividade cortical, envolvendo desde habilidades auditivas mais
simples, como as mais complexas. Em escolares com quadro
de transtorno de aprendizagem, alteraes em uma ou vrias
habilidades auditivas tm sido observadas.
Na comparao das latncias dos componentes dos PEALL
dos grupos pesquisa e controle, os dados obtidos neste estudo,
demonstrando maiores valores de latncia no grupo pesquisa
(G1), concordaram com a literatura, que afirma existir relao
direta entre o tempo de processamento e a latncia de alguns
componentes do PEALL. Sendo assim, quanto mais tempo o
indivduo utilizar para perceber e determinar as caractersticas
do estmulo recebido, mais longa ser a latncia da onda(1,2,10).
Alm disso, a diminuio da amplitude em N1 e N2 na
orelha esquerda pode estar relacionada reduzida quantidade
de atividade eltrica envolvida no processamento em reas
primrias e secundrias, no crtex auditivo supratemporal,
compreendidas nas habilidades auditivas mais complexas,

Tabela 1. Comparao dos grupos pesquisa (G1) e controle (G2) para as variveis estudadas

GP (G1) GC (G2)
Variveis n=15 n=15 Valor de p
Mdia DP Mdia DP
Lat N1 OD 148,4 29,70 127,33 28,68 0,058*
Lat P2 OD 212,4 32,87 186,27 43,86 0,075*
Lat N2 OD 274,0 57,76 243,33 37,03 0,094
Lat P300 OD 345,5 67,01 342,93 29,63 0,894
Lat N1 OE 168,0 32,25 127,47 35,09 0,002*
Lat P2 OE 226,1 53,35 182,80 53,54 0,034*
Lat N2 OE 282,8 57,89 232,93 42,41 0,011*
Lat P300 OE 382,1 60,72 347,87 36,19 0,070*
*Valores significativos (p0,10) Teste t
Legenda: GP = grupo pesquisa; GC = grupo controle; DP = desvio padro; Lat = latncia; OD = orelha direita; OE = orelha esquerda

Tabela 2. Comparao dos grupos pesquisa (G1) e controle (G2) para as variveis estudadas

GP (G1) GC (G2)
Variveis n=15 n=15 Valor de p
Mdia DP Mdia DP
Ampl N1OD 0,51 6,57 -3,23 4,58 0,081*
Ampl P2 OD 0,66 3,03 -0,68 2,91 0,217
Ampl N2 OD -0,12 4,85 -3,25 3,87 0,051*
Ampl P300 OD 3,36 3,95 4,68 2,65 0,290
Ampl N1OE 0,98 7,19 -2,78 5,34 0,115
Ampl P2 OE 1,21 3,20 -0,53 3,15 0,142
Ampl N2 OE 0,78 4,75 -4,48 3,73 0,002*
Ampl P300 OE 5,06 3,81 5,08 3,13 0,985
*Valores significativos (p0,10) Teste t
Legenda: GP = grupo pesquisa; GC = grupo controle; DP = desvio padro; Ampl = amplitude; OD = orelha direita; OE = orelha esquerda

16 Audiol Commun Res. 2014;19(1):13-8

PEALL no transtorno de aprendizagem
relativas ao processamento auditivo-lingustico, deficitrias
no grupo G1(24).
A onda N1, componente exgeno, que tem como stio
gerador o crtex auditivo supratemporal, primeiro stio da via
auditiva durante o registro do PEALL se associa ateno e
decodificao iniciais do estmulo. No presente estudo, assim
como em outro(25), foram observados maiores valores para as
latncias de N1 em escolares com queixa de aprendizagem,
evidenciando alteraes bsicas de processamento auditivo
nessa populao.
Outro componente exgeno, a onda P2, relacionado s
caractersticas acsticas e temporais do estmulo, teve apare-
cimento tardio nos escolares com transtorno de aprendizagem
e evidenciou dficit na codificao e caracterizao da infor-
mao recebida pela via auditiva central(2).
A onda N2, um componente misto, eliciada tanto por fatores
exgenos, quanto por fatores endgenos(2), contribui para a
discriminao fsica das caractersticas acsticas dos estmulos
e tambm se relaciona a fatores endgenos relativos ao pro-
cessamento auditivo sensorial, responsvel pelas atividades de
ateno, percepo, discriminao e reconhecimento dos sons.
A resposta passiva e automtica pr-atencional, eliciada pela
discriminao de um estmulo raro, em meio aos estmulos
frequentes, durante o registro do PEALL, se deu de forma de-
ficitria nos escolares com dificuldade de aprendizagem deste
estudo, sendo indicador de que as funes de discriminao e
ateno apresentavam-se alteradas(26,27).
Estudos eletrofisiolgicos em pacientes com dificuldades
escolares sinalizaram que os valores mdios de latncia da onda
P300, em geral se apresentam mais longos, confirmando dficits
perceptuais auditivos nessa populao, a partir da diferena
observada entre os grupos(28,29).
Do ponto de vista anatmico, a literatura afirma que crianas
com dificuldade de aprendizagem apresentam diferenas na
quantificao do fluxo sanguneo no hemisfrio direito (tem-
poral inferior e anterior, frontal inferior, mdio e anterior)(30).
As reas cerebrais geradoras dos componentes do PEALL - o
tlamo, o crtex auditivo primrio e secundrio e o hipocampo
- abrangem a maioria das reas do crebro, citadas nos estudos
acima. Logo, as alteraes observadas neste estudo podem
ser consideradas marcadores de dficits neuro-funcionais em
crianas com dificuldade de aprendizagem.
Por fim, os achados eletrofisiolgicos deste estudo podem
sugerir alteraes anatmicas e/ou funcionais, descritas na lite-
ratura, em escolares com transtornos de aprendizagem. Sendo
assim, a pesquisa do PEALL nos escolares com transtornos
especficos de aprendizagem de fundamental importncia para
auxiliar na avaliao e diagnstico dessa condio.
CONCLUSO
Diante dos resultados obtidos neste estudo, podemos
concluir que os escolares com transtornos especficos de
Audiol Commun Res. 2014;19(1):13-8
aprendizagem apresentam alteraes nos componentes do
PEALL, quando comparados com escolares sem transtornos
especficos de aprendizagem. Este estudo pode contribuir
para a elaborao de programas teraputicos direcionados s
dificuldades especficas de cada escolar, na busca de melhor
prognstico e efetividade teraputica. Porm, enfatizamos a
necessidade de mais estudos com essa populao, possibili-
tando a variao dos parmetros na avaliao eletrofisiolgica,
por exemplo, e empregando estmulos de fala para melhor
esclarecer a complexidade dos fatores envolvidos nos qua-
dros que abrangem os diferentes transtornos especficos de
aprendizagem.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos a Fundao de Amparo Pesquisa do Estado
de So Paulo (FAPESP), pelo apoio concedido para realizao
dessa pesquisa, sob processo nmero 12/07985-0.
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