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fitopatologia•2019•109:1331-1343•https://doi.org/10.1094/PHYTO-12-18-0477-RVW

Chocolate sob ameaça de antigas e novas doenças do cacau

Jean-Philippe Marelli,1,†David I. Convidado,2,†Bryan A. Bailey,3Harry C. Evans,4Judith K. Brown,5Muhammad Junaid,2,8
Roberto W. Barreto,6Daniela O. Lisboa,6e Alina S. Puig7

1Mars/USDA Cacao Laboratory, 13601 Old Cutler Road, Miami, FL 33158, EUA
2Sydney Institute of Agriculture, School of Life and Environmental Sciences, University of Sydney, NSW 2006, Austrália
3USDA-ARS/Laboratório de Culturas Perenes Sustentáveis, Beltsville, MD 20705, EUA
4CAB Internacional, Egham, Surrey, Reino Unido
5Escolade Ciências Vegetais, Universidade do Arizona, Tucson, AZ 85721, EUA
6Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, Minas Gerais, Brasil
7USDA-ARS/Estação de Pesquisa Hortícola Subtropical, Miami, FL 33131, EUA
8Cocoa Research Group/Faculdade de Agricultura, Hasanuddin University, 90245 Makassar, Indonésia Aceito

para publicação em 20 de maio de 2019.

ABSTRATO
Theobroma cacau,a fonte do chocolate, é afetado por doenças destrutivas onde quer que seja cultivado. Algumas doenças são endêmicas; no entanto, à medida
que o cacau foi disseminado da floresta amazônica para novos locais de cultivo, encontrou novos patógenos. Duas doenças bem estabelecidas causam as maiores
perdas: a podridão parda, causada por várias espécies dePhytophthora,e vassoura-de-bruxa do cacau, causada porMoniliophthora perniciosa. Phytophthora
megakaryacausa os danos mais graves nos principais países produtores de cacau da África Ocidental, enquantoP. palmivoracausa perdas significativas em todo o
mundo.M. perniciosaestá relacionado a uma espécie irmã de basidiomiceto,M. rorerique causa a podridão da vagem gelada. EssesMoniliophthoraespécies ocorrem
apenas na América do Sul e Central, onde limitaram significativamente a produção desde os primórdios do cultivo do cacau. O basidiomiceto Ceratobasidium
theobromaeA causa da morte por estrias vasculares ocorre apenas no sudeste da Ásia e permanece pouco compreendida. Doença do caule inchado do cacau
causada porVírus do broto inchado do cacauestá se espalhando rapidamente na África Ocidental. Esta revisão apresenta pesquisas contemporâneas sobre a
biologia, taxonomia e genômica do que são freqüentemente novos patógenos, bem como o manejo das doenças que eles causam.

Palavras-chave:controle de doenças e manejo de pragas, micologia, virologia

O comércio internacional de chocolate é avaliado em US$ 103 bilhões por
ano (Zion Market Research 2018). O ingrediente principal do chocolate é a
semente (grãos) do fruto doTheobroma cacaoL., uma árvore do sub-bosque
domesticada por indígenas na Amazônia há cerca de 5.300 anos (Zarrillo et
al. 2018). A produção de cacau representa a principal fonte de renda para
milhões de pequenos agricultores em todo o mundo. Até 38% da colheita
global anual de cacau (4,7 milhões de toneladas métricas em 2017) (ICCO
2017) (Tabela 1) é perdida devido a doenças. Alguns dos agentes causais,
comoPhytophthora palmivora,são globalmente distribuídos, mas outros,
comoP. megakaryaeVírus do broto inchado do cacauna África Ocidental,
Moniliophthora perniciosae
M. rorerina América Latina e no Caribe, eCeratobasidium theobromaeno
sudeste da Ásia e no Pacífico, têm distribuições geograficamente restritas
(Tabela 1). As atividades humanas, intencionais ou acidentais, representam a
maior ameaça para a disseminação desses patógenos. Além disso, ameaças
atualmente localizadas ou com impactos menores podem se agravar com as
mudanças climáticas ou em novos ambientes. Esta revisão descreve
pesquisas contemporâneas sobre podridão-parda, vassoura-de-bruxa,
podridão-do-gelo, morte vascular do bife e vírus do caule inchado do cacau,
ameaças antigas e emergentes ao cultivo do cacau.

PODRIDÃO DA VAGEM PRETA, CANCRO DO CAULE, FOLHAS E

†Autorescorrespondentes: J.-P. Marelli; jean-philippe.marelli@effem.com
e DI Guest; david.guest@sydney.edu.au
* Oe-xtralogo significa “extra eletrônico” e indica que duas figuras suplementares
são publicadas online.
Os autores declaram não haver conflito de interesses.
©2019 Sociedade Americana de Fitopatologia
BLIGHTS DE BERÇÁRIOS
Fundo.podridão-preta, cancro do caule, ferrugem das folhas e dos berçários,
causada por espécies dePhytophthora,são responsáveis por maiores perdas do
que qualquer outra doença do cacaueiro. As duas principais espécies causadoras
de doenças em cacau,P. palmivoraeP. megakarya, originaram-se fora do centro de
diversidade do cacau e, portanto, são patógenos de “novo encontro”.P. palmívora (
EJ Butler) EJ Butler 1919

Vol. 109, nº 8, 2019 1331

tem várias centenas de hospedeiros registrados e é de importância universal no
cacau, causando perdas globais anuais de produção de até 20 a 30% e mortes de
árvores de até 10%, embora fazendas individuais em áreas de cultivo de cacau
mais úmidas possam sofrer perda total (Drenth e Guest 2013) .
P. megakaryaBrasier&M.J.Griffin1979 é o mais importante patógeno do
cacau na África Central e Ocidental, frequentemente causando perda total
de vagens devido ao grande número de zoósporos que a espécie produz
(Akrofi et al. 2015; Bailey et al. 2016); é endêmica na Guiné Equatorial,
Gabão, Camarões, Togo, Nigéria e Gana, e ainda está em fase invasiva na
vizinha Costa do Marfim. A podridão das vagens causada por
P. capsiciLeoniano 1922 eP. citrophthoraRE Sm. & EH Sm. Leonian
são considerados comuns na América Central e do Sul e podem
causar perdas significativas em ambientes favoráveis.
Taxonomia.Phytophthoraisawaterborneheterokont stramenopile
relacionado às algas contendo clorofila c (Surujdeo-Maharaj et al. 2016).
Embora ambos os tipos de acasalamentoP. palmivoraeP. megakarya estão
presentes em algumas áreas de produção, as populações clonais
geralmente afetam o cacau (Maora et al. 2017; Mfegue et al. 2012).
P. megakaryaeP. palmivoraestão intimamente relacionados entre os
Phytophthoraspp. causando doença em cacau, e são ambos membros
do clado 4 do sistema de clado 10 baseado nas sequências espaçadoras
transcritas internas (ITS) do rDNA genômico comumente usadas no
gênero (Cooke et al. 2000). Ali et ai. (2016) desenvolveram um protocolo
baseado em primers de PCR para distinguir as espécies. Isso pode ser
crítico, poisP. megakaryaé considerado mais prejudicial ao cacaueiro
justificando maiores esforços em seu manejo (Akrofi et al. 2015; Bailey
et al. 2016). Esta técnica, no entanto, provou ser difícil de reproduzir.
Embora exista diversidade genética entre isolados deP. megakaryana
África eP. palmivoraem todo o mundo (Ali et al. 2016; Djeumekop et al.
2018), as consequências dessa variabilidade no processo da doença são
pouco compreendidas.
Biologia.O ciclo de infecção dePhytophthoraspp. em cacau é
complexa devido ao número de tecidos afetados e à existência de
inúmeras vias de infecção (Fig. 1). No início da estação, a infecção
ocorre a partir do inóculo primário presente no solo e em partes da
planta, onde sobrevive à estação seca. Múltiplos focos de infecção
aparecem simultaneamente, muitas vezes no mesmo local do ano
anterior (ten Hoopen et al. 2010).
Em árvores jovens, o inóculo do solo deve ser disperso na copa,
onde causa os danos mais evidentes. As primeiras investigações
identificaram respingos de chuva, formigas e insetos, roedores e
práticas culturais como meios pelos quais o inóculo atinge o dossel
(Ristaino e Gumpertz 2000). Insetos perfuradores de vagens que se
reproduzem em pilhas de vagens no chão também foram identificados
como vetores (Konam e Guest 2004).
No dossel, o inóculo primário (micélio e clamidósporos) sobrevive
em hastes infectadas, almofadas de flores, folhas, hospedeiros
alternativos e vagens múmias (Fig. 1) (Opoku et al. 2002; Purwantara
TABELA 1
Perdas causadas pelas principais doenças do cacau entre 2001umae 2016
Doença
Phytophthoraspp.
vassoura de bruxa (Moniliophthora perniciosa)
Vírus do broto inchado do cacau
Morte da raia vascular (Ceratobasidium theobromae)
Vagem gelada (Moniliophthora roreri)
broca da vagem do cacau (Conopomorpha cremerella)
Total
umaDe Bowers et al. 2001.
bAs perdas em 2016 foram estimadas com base na produção incremental nas regiões produtoras de cacau afetadas entre 2012 (Ploetz 2016) e
2016.
1332 FITOPATOLOGIA
2008). Os esporângios que se desenvolvem em condições úmidas
podem liberar de 30 a 40 zoósporos que podem encistar, germinar e
iniciar novas infecções em 1 h (Drenth e Guest 2004; Sarria et al. 2016).
Alternativamente, na ausência de água, os esporângios podem
germinar diretamente (Clerk 1972).
Tubos germinativos penetram no hospedeiro, seja através da cutícula e
epiderme após a formação de apressórios, ou através de estômatos (Fig. 1)
(Ali et al. 2016). As hifas se espalham por todo o tecido vegetal e o inóculo
secundário é produzido em 3 a 5 dias. As vagens apodrecem completamente
em semanas e mumificam no dossel, fornecendo um reservatório de inóculo
que permanece viável por vários anos e inicia novas epidemias nas estações
chuvosas (Surujdeo-Maharaj et al. 2016). Cancros de caule e galhos reduzem
a produtividade e ocasionalmente matam a árvore. Infecções radiculares
podem não ser economicamente importantes, mas são uma fonte de
inóculo (Akrofi etal. 2015; Opkuetal. 2002). Curiosamente, a incidência de
podridão-parda aumenta com o número de árvores não cacaueiras
interplantadas (Gidoin et al. 2014).
A dispersão de longa distância ocorre através do movimento de solo
contaminado, inundação e água do rio, ferramentas de poda e vagens
infectadas (Djeumekop et al. 2018; ten Hoopen et al. 2010). Em novas
plantações, o inóculo secundário é mais significativo, pois novas
infecções ocorrem perto de árvores doentes. O inóculo primário se
estabelece em toda a plantação ao longo dos anos, levando a que mais
focos de doenças apareçam no início da temporada em plantações
mais antigas (Nkeng et al. 2017).
Genômica e patologia molecular.Mais recentemente, esboços de
genomas paraP. megakaryaeP. palmivoraforam lançados (Ali et al. 2017).
Essas montagens incluíam apenas a sequência Illumina e mudanças
significativas parecem prováveis quando as tecnologias de leitura longa são
aplicadas devido à sua complexidade óbvia e tamanho grande. Atualmente o
P. megakaryagenoma é estimado em 126,9 Mbp e oP. palmivora genoma é
estimado em 151,2 Mb. Ambos os genomas carregam grandes números de
genes (42.036 e 44.327 paraP. megakaryaeP. palmívora, respectivamente),
em comparação com outrosPhytophthoraespécies, uma indicação clara de
suas composições genômicas aparentemente complexas.
P. megakaryamostra evidências de amplificação de genes em larga escala por
atividade de retroelemento eP. palmivorapela duplicação completa do genoma.
Além disso, descobriu-se que ambas as espécies abrigam grandes conjuntos de
membros da família de genes tipicamente associados às interações planta-
patógeno: pectinases, proteases, elicitinas, Crinklers, proteínas indutoras de
necrose (NLPs), RXLRs. Mais importante, descobriu-se que as espécies carregam o
maior conjunto de efetores RXLR de algumPhytophthoraespécies conhecidas até o
momento: 1.181 emP.megakaryae991 emP. palmívora.Técnicas de aprendizado de
máquina agrupadasPhytophthoragenes em 24 classes com base em seus padrões
de expressão em zoósporos, micélios cultivados in vitro e expressão inplanta. As
pectinases, NLPs e RXLRs mostraram uma forte preferência por expressão
aumentada em zoósporos e/ou in planta em comparação com crinklers e elicitins
que eram mais divergentes em
Perdas anuais em 2001 (× Perdas anuais em 2016 (×
1.000 toneladas métricas) 1.000 toneladas métricas)b
450 873
250 492
50 96
30 61
30 76
40 81
850 1.679
seus padrões de expressão. Como tal, foi identificado um grande conjunto de
genes que necessitam de análises funcionais adicionais por sua importância no
suporte ao estabelecimento da doença. Felizmente, as técnicas de transformação
são muito mais bem desenvolvidas paraPhytophthoraincluindo RNAi (Whisson et
al. 2005) e CRISPR (Gumtow et al. 2018).
Gestão.Doenças de Phytophthora em cacau são manejadas usando
seleção de genótipos, controles culturais e químicos. Práticas de
saneamento, incluindo remoção e compostagem ou enterro de vagens
doentes e pilhas de cascas de vagens, reduzem o nível de inóculo primário e
insetos vetores (Akrofi et al. 2015; Doungous et al. 2018). Colheitas
fitossanitárias realizadas a cada 4 dias podem limitar o inóculo secundário
(Fomba et al. 2018). Drenagem aprimorada e gerenciamento de sombra por
meio de poda, capina e espaçamento aumentam a ventilação e a penetração
de luz, reduzem o inóculo em áreas úmidas, mas têm menos efeito em
regiões secas (Abdulai et al. 2018). A incidência de podridão das vagens
também foi reduzida usando barreiras físicas, como mangas de vagens de
plástico que impedem o acesso de insetos vetores e
FIGURA 1
Ciclo da doença Phytophthora e sintomas.UMA,Ciclo da doença de Phytophthora.B,Esporângio dePhytophthora megakarya.C,Esporângio deP. palmívora.D,
Cancro do tronco causado porP. palmivorano Equador.E,Lesões em vagens causadas porP. magakarya.F,Lesões em vagens causadas porP. palmívora.
propágulos infecciosos (Ali et al. 2016; Rosmana et al. 2013). A podridão das
vagens e os cancros são efetivamente controlados usando sprays protetores de
produtos à base de cobre e fungicidas sistêmicos, incluindo injeções anuais de
fosfonatos no tronco (McMahon et al. 2010). Em termos de resistência genética,
uma meta-análise de relatórios publicados anteriormente (Lanaud et al. 2009)
identificou 13 loci de traços quantitativos de consenso (QTLs) para resistência a
Phytophthoraem cacau. Mais recentemente, um estudo no Brasil identificou 12
QTLs menores para resistência a
P. palmivora, P. capsici,eP. citrophthorausando um ensaio de discos de
folhas (Barreto et al. 2018). A pesquisa atual visa encontrar a fonte de
resistência de vagens usando inoculações de vagens destacadas.
VASSOURA DE BRUXA E VAGEM GELADA
Fundo.As histórias um tanto complicadas da doença da vassoura-de-
bruxa e da podridão-do-gelo foram bem documentadas (Bailey et al.
2018b; Evans 2002, 2016a, b; Evans et al. 2013). o
Vol. 109, nº 8, 2019 1333
Os agentes causais dessas doenças sul-americanas do cacau são reconhecidos
como basidiomicetos irmãos do gêneroMoniliophthora. Ambas as doenças ainda
estão em uma frente invasiva e representam uma ameaça sempre presente para
regiões não afetadas nas Américas, bem como para aquelas nos Paleotrópicos.
Taxonomia.Moniliophthorafoi erguido para acomodar o patógeno da
vagem geladaMonília Roreri,que anteriormente havia sido considerado um
ascomiceto (Evans et al. 1978). ITS e pequenas sequências de rDNA
mitocondrial deM. rorerirevelou uma correspondência extremamente
próxima comCrinipellis perniciosa (Evans e outros. 2002). Aime e Phillips-
Mora (2005) analisaram cinco regiões de genes nucleares e reconheceram
queM. rorerieCrinipellis perniciosasão táxons irmãos dentro de
Marasmiaceae, tornando a nova combinação
M. perniciosa.Mais recentemente, reconheceu-se que o diagnóstico
genérico baseava-se apenas no suposto estágio assexuado da
M. roreri.Como ainda existem dúvidas sobre a natureza mitótica versus
meiótica da esporogênese emM. roreri (Bailey e outros. 2018b; Evans
2016a), o gênero foi alterado para acomodar táxons com corpos
frutíferos agaricóides ou basidiomas (Evans et al. 2013).
Várias espécies agaricáceas dos Paleotrópicos foram adicionadas ao
gênero, incluindo três espécies do Sudeste Asiático (Kerekes e
Desjardin 2009). Há também um relato mais recente de uma nova
espécie,M. aurantiaca,da Polinésia (Kropp e Albee-Scott 2012),
mostrando um alinhamento próximoM. roreri.A pesquisa atual
concentra-se em analisar a filogenia de isolados que produzemM.
perniciosa-como basidiomas, coletados de uma variedade de
hospedeiros no Brasil, incluindo espécies que são hospedeiras deM.
perniciosa–as Bignoniaceae, Malpighiaceae, Malvaceae e Solanaceae
(Fig. 2A e B).
Uma árvore filogenética provisória (Suplementar Fig. S1) mostra os isolados
comM. perniciosa-como grupos de corpos de frutificação em clados de acordo
com as famílias de plantas hospedeiras, com os isolados do hospedeiro
malpighiáceoHeteropterys acutifolia,descrito anteriormente comoCrinipellis
brasiliensis (de Arruda et al. 2005), como um táxon distinto. Dentro ou entre esses
clados estão isolados de hospedeiros lianas desconhecidos e assintomáticos
encontrados na serapilheira ou nas camadas do sub-bosque de florestas tropicais,
geralmente com grandes basidiomas (Fig. 2C e D). A maioria dos isolados de
Solanumgrupo de espécies em um clado Solanaceae separado. Na árvore da
floresta,Allophyllus edulis (Sapindaceae), os corpos frutíferos são produzidos
diretamente do caule principal em descargas regulares, sem nenhum sintoma de
doença. Isso confirma a opinião de longa data de que algumas cepas deM.
perniciosa,possivelmente os tipos ancestrais, existem como endófitos benignos
dentro de hospedeiros de plantas lenhosas (Evans 2002, 2016b; Evans et al. 2013).
Biologia.AmbosM. perniciosaeM. rorerisão hemibiotróficos com fases
biotróficas bem definidas e prolongadas associadas a severa hipertrofia e
hiperplasia dos tecidos do hospedeiro. Uma mudança para necrotrofia
segue mudanças nos níveis de nutrientes do hospedeiro (Evans 2016a, b).
Basidiomas deM. perniciosapode levar até 12 meses para se desenvolver em
vassouras necróticas, enquanto o diagnóstico de pseudoestroma branco
como a neve e esporos pulverulentos deM. roreridesenvolvem-se
rapidamente na superfície da vagem após a necrose (Fig. 2E). Há evidências
crescentes de que Moniliophthoraé tipificado por táxons com hábito
endofítico (Evans et al. 2013), e tem sido sugerido que ambosM. rorerie
M. perniciosaatuam como vetores de um microrganismo infeccioso não
identificado, o agente causal dos distúrbios do crescimento, dentro de
uma relação tritrófica (Evans 2016b; Evans et al. 2013).
Genômica e patologia molecular.Um dos aspectos mais
interessantesM. perniciosaa biologia é a transição de biotrófico para
necrotrófico associada à mudança de micélio haploide para dicariótico
(Calle et al. 1982; Meinhardt et al. 2006; Rincones et al. 2008; Teixeira et
al. 2014). Dos 433 genes expressos diferencialmente na planta, os
genes efetores candidatos foram identificados, além de muitos genes
cujos homólogos tinham potencial conhecido para aumentar os
processos de doença em outras interações com micróbios de plantas
(Teixeira et al. 2014). Os sinais moleculares envolvidos no
estabelecimento da infecção e no início da mudança de biotrofia para
1334 FITOPATOLOGIA
A necrotrofia permanece indefinida e a especulação continua sobre se a
morte do tecido vegetal precede, segue ou está diretamente envolvida com
este processo.
Garcia e cols. (2007) identificaram três cópias de proteínas indutoras de
necrose, tipo Nep1 (NLP) noM. perniciosagenoma, aquele que se expressa
preferencialmente na fase biotrófica e outro que se expressa nas duas fases;
ambos têm atividade indutora de necrose em cacau. Ceita et al. (2007) e da
Silva et al. (2011) sugeriram que o oxalato contribui para a produção de ROX
na necrose induzida por NLP, oferecendo uma nova fonte potencial de
resistência por meio da atividade da oxalato descarboxilase. Uma segunda
família de proteínas com potencial indutor de necrose, as cerato-plataninas,
também foi detalhada noM. perniciosagenoma (de O. Barsottini et al. 2013;
de Oliveira et al. 2011; Zaparoli et al. 2009). Sequências gênicas que
codificam pelo menos cinco proteínas do tipo cerato-platanina foram
identificadas, uma das quais causou necrose por conta própria quando
produzida transgenicamente e agiu sinergicamente com MpNep2 (Zaparoli
et al. 2009). Outras funções potenciais doM. perniciosaas ceratoplataninas
foram posteriormente detalhadas (de O. Barsottini et al. 2013; de Oliveira et
al. 2011). A família de genes que codificam proteínas semelhantes à
taumatina é expandida emM. perniciosacom funções sugeridas em
competição com outros fungos e patogênese (Franco et al. 2015).
M. perniciosatambém carrega uma grande família de genes que codifica
genes relacionados à patogênese 1 com várias funções propostas, incluindo
ações como fatores de virulência (Teixeira et al. 2012). A via respiratória
dependente de AOX demonstrou ser crítica para o desenvolvimento de
micélios biotróficos, potencialmente regulando a mudança biotrófica/
necrotrófica (Thomazella et al. 2012). Revisão mais detalhada destes e de
outrosM. perniciosagenes/famílias de genes podem ser encontrados em
Mondego et al. (2016).
DentroM. roreri,a mudança biotrófica/necrotrófica não está associada à
mudança de micélio haploide para dicariótico encontrado emM. pernicisoa,
mas é coordenado com a mudança de vagens verdes para necróticas (Bailey
et al. 2018a). Embora células multinucleadas tenham sido observadas em
micélios, elas não estão associadas à formação de esporos emM. roreri
(Bailey et al. 2018a). Os esporos e as células associadas à sua formação e
germinação imediatas são as únicas células comumente observadas como
multinucleadas. DiferenteM. perniciosa,o estabelecimento de micélios
biotróficos de crescimento lento é comum, independentemente do meio de
crescimento utilizado.M. roreripropaga clonalmente (Bailey et al. 2018a;
Dı́az-Valderrama e Aime 2016; Mora 2003) e permanece em um estado
principalmente haploide ao longo de seu ciclo de vida.
Em um estudo inicial dissecando a interação molecular entre
M. rorerie cacau, genes associados a processos de transcrição e
tradução ou modificação de metabólitos mostraram-se reprimidos
durante a mudança biotrófica/necrotrófica, enquanto genes associados
à quebra de substrato, transporte de metabólitos, ciclo do glioxilato e
modificação da parede celular de plantas e fungos foram induzidos
(Bailey et al. 2013) . Meinhardt et ai. (2014) destacaram transcritos de
secretoma direcionados à modificação de paredes celulares de plantas
e fungos, muitos dos quais mostraram expressão específica de fase.
Ambas as fases empregam conjuntos únicos de genes do secretoma,
incluindo muitas hidrolases, para modificar e se adaptar ao ambiente
intercelular durante a longa fase biotrófica e a rápida mudança de fase
necrotrófica. Bailey e outros. (2014) descobriram que quandoM. roreri
atacou e iniciou infecções com sucesso em clones de cacau tolerantes
no campo, a expressão gênica mudou no início do processo,
encurtando a fase biotrófica e imitando os padrões de expressão
gênica normalmente observados na fase necrotrófica. Nos genótipos
tolerantes, a esporulação foi limitada.
Um resultado do estudo do transcriptoma indicou que proteínas semelhantes a
Nep1, cerato-plataninas, proteínas relacionadas a Pr1, proteínas semelhantes a
taumatina e famílias de genes que codificam hidrofobina compartilham números
e padrões de expressão semelhantes emM. rorerieM. perniciosa (Bailey e outros.
2018 b). DentroM. roreri,os genes associados às vias do ciclo do glioxilato (Bailey
et al. 2013) e da oxidase alternativa (Bailey et al. 2014) foram um tanto específicos
para a fase necrotrófica.
FIGURA 2
Moniliophthoraspp. ciclo de vida e sinais.UMA,vassoura de bruxa deMoniliophthora perniciosasobre uma almofada de flores de cacau.B,Vassoura-de-bruxa se
desenvolvendo em inflorescência de liana hospedeira (Malpighiaceae), Mato Grosso, Brasil.C,Moniliophthora perniciosa-tipo basidiomata desenvolvendo-se no caule
principal de Allophyllus edulis (Sapindaceae), 2 a 3 m acima do solo, na Mata Atlântica, Minas Gerais, Brasil.D,Moniliophthora perniciosa-tipo basidioma se desenvolvendo
em vassoura necrótica deSolanum swartzianum,Estado do Rio de Janeiro, Brasil.E,Moniliophthora roreri-vagem infectada, mostrando o diagnóstico de pseudoestroma
branco como a neve para podridão gelada.

Vol. 109, nº 8, 2019 1335

 M. rorericarrega um grande conjunto de efetores candidatos, geralmente
pequenas proteínas secretadas com alto teor de cisteína direcionadas ao
apoplasto ou núcleo da célula vegetal (Bailey et al. 2014; Barbosa et al.
2018). Infelizmente, não foram feitas comparações diretas entre os dois
transcriptomas disponíveis. Estudos detalhados de candidatos a efetores
individuais emM. roreriprecisam ser conduzidos. Embora as técnicas de
transformação tenham sido desenvolvidas paraM. perniciosa (Lima et al.
2003; Lopes et al. 2008) incluindo RNAi (dos Santos et al. 2009), esforços com
M. rorerifalharam até agora.
Usando as cepas do biótipo S deM. perniciosa,Marelli et ai. (2009)
desenvolveram um sistema modelo usando tomate para acelerar o estudo
das interações moleculares hospedeiro_micróbio. Desde então, esse modelo
ajudou a entender como esse patógeno altera o metabolismo e o
crescimento do hospedeiro (Deganello et al. 2014; Pierre et al. 2017; Scotton
et al. 2017).
Gestão.Atualmente, material genético promissor está sendo avaliado
quanto à resistência tanto à vassoura-de-bruxa quanto às doenças da vagem
gelada (Bailey et al. 2018b; Evans 2016a, b). Foram identificados QTLs que
contribuem para a resistência à doença da vassoura-de-bruxa ou à
podridão-do-gelo (Lanaud et al. 2009; Royaert et al. 2016). No entanto, são
necessárias opções de curto prazo, principalmente onde as doenças
chegaram recentemente. Além disso, são necessários planos de ação para
áreas atualmente livres das doenças.
Sem dúvida, uma boa sanitização da lavoura ao longo da estação, com a
remoção de vagens e vassouras infectadas não só das árvores, mas também
do ecossistema cacaueiro, é a forma mais eficaz de reduzir o inóculo e o
conseqüente desenvolvimento de doenças (Evans 2002; Soberanis et al.
1999). No entanto, isso é trabalhoso e muitas vezes não é econômico. Uma
recomendação de compromisso é para uma remoção única durante o
período de consórcio, restringindo as fontes de inóculo no início da próxima
temporada, retardando o acúmulo de doenças e provou ser particularmente
eficaz paraM. roreri (Leach e outros. 2002; Evans 2016a).
Uma opção pouco explorada, pelo menos paraM. roreri,é o controle
biológico e, especificamente, o uso de inimigos naturais coevoluídos
dos centros de origem ou diversidade dos patógenos. Um estudo dos
inimigos naturais de uma variante deM. roreriocorrendo em vagens de
Theobroma gilerino ecossistema da floresta de Chocó, na Colômbia,
revelou uma guilda de invertebrados e micoparasitas não registrada
anteriormente em plantações de cacau (Evans 2016a). Da mesma
forma, novos micoparasitas foram identificados em vassouras-de-bruxa
coletadas na área natural de cacau, em uma região do estado do Pará
(Amazônia, Brasil) com uma incidência anormalmente baixa da doença
(Evans 2016b).Cladobotryum amazonense (Bastos e outros. 1981) e
Trichoderma stromaticum (Trichovab) (Samuels et al. 2000)
demonstraram potencial como agentes de biocontrole contraM.
perniciosa (Samuels et al. 2012).
O recente relatório deM. rorerina Jamaica e o alarme que
causou em nível governamental (Bailey et al. 2018b), e o
caos socioeconômico e ecológico que se seguiu quando
M. perniciosaatingiram a região da Bahia no Brasil (Evans 2002),
demonstram o medo que esses patógenos provocam entre os
cacauicultores. Que o último surto resultou da introdução intencional
do patógeno na Bahia (Evans 2007, 2016b; Evans et al. 2013) sugere
que eventos futuros de agro ou bioterrorismo com esses ou outros
patógenos do cacau são possíveis (Caldas e Perz 2013).
DIEBACK DE ESTEIRA VASCULAR
Fundo.A morte por estrias vasculares (VSD) foi identificada pela primeira
vez em Papua Nova Guiné (PNG) na década de 1960 e inicialmente causou a
morte epidêmica de árvores maduras e mudas. Demonstrou-se que a
doença era causada por um basidiomiceto originalmente denominado
Oncobasidium theobromae,agora conhecido comoCeratobasidium
theobromae (Samuels et ai. 2012).
Na década de 1970, os genótipos mais suscetíveis sucumbiram ao
VSD. Desde então, VSD foi descrito em cacau na maior parte do sul e
sudeste da Ásia e PNG, da Nova Grã-Bretanha no leste a Hainan
1336 FITOPATOLOGIA
Island, China no norte e Kerala State, Índia, no oeste, onde causa
perdas locais de rendimento de até 80% e perdas regionais de 14%. As
perdas globais são estimadas em cerca de 60.000 toneladas métricas
anualmente (Tabela 1).
Juntamente com a broca da vagem do cacau (Conopomorpha
cramerella) (Tabela 1), VSD contribuiu para o declínio de grandes
plantações comerciais no oeste da Malásia e Sabah. É difundido na
Indonésia, inclusive nas plantações de cacau de sabor fino no leste e
oeste de Java, e nas grandes plantações de cacau mais recentes em
Sulawesi. Os sintomas parecem ser mais graves em altitudes mais
baixas (McMahon e Purwantara 2016).
Além do cacau, o único hospedeiro conhecido é o abacate, que também é
uma planta exótica do Sudeste Asiático e do Pacífico (Anderson 1989).
Acredita-se que o fungo tenha se originado em um hospedeiro indígena
ainda não identificado no sudeste da Ásia/Melanésia. Assim, VSD é outra
nova doença do cacaueiro.
Biologia.O sintoma inicial mais característico de VSD é a clorose de uma
única folha com ilhotas dispersas de tecido verde de 2 a 5 mm de diâmetro,
geralmente no segundo ou terceiro fluxo atrás do ápice caulinar (Fig. 3A). Os
sintomas cloróticos geralmente aparecem no início da estação seca. As
folhas afetadas caem em poucos dias e os sintomas se desenvolvem
progressivamente nas folhas adjacentes para cima e para baixo do caule,
causando a morte. Os brotos laterais podem proliferar e morrer, causando o
desenvolvimento de sintomas de “cabo de vassoura”. Sintomas foliares
atípicos de necrose em expansão começando nas margens das folhas
apareceram, aparentemente simultaneamente e sem explicação, em muitas
áreas em 2004 (Guest e Keane 2007; McMahon e Purwantara 2016; Fig. 3B).
Ao contrário dos sintomas clássicos, a abscisão das folhas necróticas é
retardada (Fig. 3C). As lenticelas em árvores infectadas geralmente
aumentam de tamanho, causando rugosidade da casca (Fig. 3D). Três traços
vasculares enegrecidos são visíveis quando a superfície seca é raspada das
cicatrizes de abscisão foliar, e estrias escuras indicam bloqueio e necrose
dos vasos do xilema e do parênquima (Fig. 3E).
O fungo pode se espalhar através dos vasos do xilema colonizados para
outros galhos e matar a árvore se atingir o caule principal. Por esse motivo,
a doença é mais prejudicial nas mudas. Apenas os genótipos mais
suscetíveis são mortos por infecções que começam nos galhos externos das
árvores mais velhas. O patógeno tem características típicasRizoctonia-
semelhantes, hifas binucleadas com septos doliporos e constrições de hifas
adjacentes a ramos em ângulo reto quando crescem em vasos do xilema
infectados. As hifas podem ser observadas colonizando assintomaticamente
os vasos do xilema vários centímetros além das estrias visíveis.
Quando uma folha infectada cai durante o tempo úmido, as hifas emergem da
cicatriz da folha na qual os basidióforos se desenvolvem, visíveis como
revestimentos brancos, planos e aveludados sobre a cicatriz da folha e casca
adjacente (Fig. 3D). Basidióforos associados a sintomas atípicos também aparecem
em rachaduras na nervura central e no pecíolo de folhas anexadas infectadas. Os
basídios se desenvolvem após a chuva da noite e os basidiósporos são
descarregados à força depois da meia-noite até depois do amanhecer, mas
perdem a viabilidade quando expostos ao sol da manhã. Os basidióforos
permanecem viáveis por cerca de uma semana em galhos presos, mas apenas
por um dia ou dois em galhos cortados. Períodos prolongados de umidade são
necessários para a produção de basidiósporos, explicando a ligação entre picos de
chuva, períodos de infecção e alta taxa de propagação da doença em regiões onde
a precipitação anual excede 2.500 mm.
Os basidiósporos germinam e as hifas penetram nas folhas não
endurecidas nos ramos terminais, crescendo diretamente através da
cutícula, acima das nervuras foliares (Prior 1979). Enquanto os basidiósporos
são considerados uninucleados, as hifas infecciosas são binucleadas. Não se
sabe quando ocorre a plasmogamia. As folhas infectadas não apresentam
sintomas por 3 a 5 meses, quando o patógeno se ramifica através do xilema
no caule adjacente. Esse período de incubação explica por que os sintomas
da doença geralmente ocorrem vários meses após a infecção durante os
picos sazonais de chuva e coincidem com o estresse hídrico da estação seca
(McMahon et al. 2018).
Os estudos de populações de patógenos têm sido limitados devido às dificuldades de
coleta de amostras, ao parasitismo quase obrigatório do patógeno,
e desafios na purificação de DNA de patógeno de alta qualidade de
tecido vegetal infectado. Samuels et ai. (2012) identificaram três
linhagens do patógeno com base na análise do haplótipo ITS, uma
disseminada na Indonésia e na Malásia e populações mais restritas de
Papua e Vietnã. Acredita-se que hospedeiro(s) nativo(s) não
identificado(s) seja(m) a fonte de inóculo em áreas recém-plantadas
(Keane e Prior 1991).
Gestão.Porque a propagação natural deCeratobasidium theobromaeé
limitada, as medidas de quarentena que restringem o transporte humano
do fungo reduzem efetivamente a propagação da doença a longa distância.
As plantas devem estar livres de sintomas por pelo menos 6 meses antes da
exportação e ser monitoradas por mais 2 meses após a chegada e antes da
distribuição aos agricultores.
É altamente improvável que sementes vivas ou feijões fermentados e
secos representem uma ameaça para os países importadores, uma vez que
os grãos formados na vagem madura não estão infectados e não há
evidências de que o patógeno se mova do tecido vascular para a placenta e
colonize o feijão. Testes extensivos de sementes coletadas de vagens em
galhos infectados não demonstraram transmissão da doença através de
sementes (Keane e Prior 1991). Vagens maduras raramente se formam em
ramos doentes e, quando o fazem, a colonização da placenta ou do embrião
não foi observada.
Níveis muito altos de infecção e morte foram observados em plantas
cultivadas próximas ou sob cacau doente. Assim, os viveiros devem ser
criados longe do cacau doente. O estoque de viveiro pode ser ainda mais
protegido crescendo sob um abrigo que mantém as folhas secas por quase
algumas horas após a rega. Borbulhas de galhos infectados não formam
basidiocarpos, e enxertos preparados de brotos infectados não são bem-
sucedidos, portanto, é altamente improvável que a infecção se espalhe por
meio da enxertia.
Como o patógeno não pode ser mantido em cultura e os
esporos coletados em campo nem sempre estão disponíveis,
os estudos de resistência são difíceis. No entanto, a seleção
ocorreu entre mudas na população de cacau heterogênea e
parcialmente reprodutora de Trinitário e da progênie híbrida
do Alto Amazonas e dos pais Trinitário, cada um dos quais
produziu resistência útil (Epaina 2012; McMahon et al. 2018).
Esses genótipos tornam-se infectados, mas iniciam uma
intensa resposta do hospedeiro indicando incompatibilidade; o
crescimento do patógeno é mais lento e restrito a ramos
menores, a esporulação é rara e os sintomas resultantes são
menos graves. Os sintomas aparecem nos galhos externos,
mas raramente matam as árvores. A resistência é durável e
herdada de forma aditiva e quantitativa; Contudo,

FIGURA 3
Sintomas de dieback vascular-streak (VSD) de cacau.UMA,Desfolhamento e sintomas de “ilha verde” aparecendo em várias folhas atrás da ponta do caule.
B,Necrose marginal e queda retardada das folhas características de sintomas atípicos.C,Árvore afetada por VSD mostrando amarelecimento das folhas, necrose e morte.
D,Basidióforos deCeratobasidium theobromaeformando nas folhas cicatrizes de abscisão e lenticelas elevadas.E,Estrias vasculares e traços vasculares necróticos em
cicatrizes foliares em um ramo de cacau afetado por morte por estrias vasculares.

Vol. 109, nº 8, 2019 1337

(McMahon et al. 2018). Na PNG, o cruzamento com genótipos sobreviventes tem
sido bem sucedido, e VSD é de menor importância na maioria dos anos.
A poda cerca de 30 cm abaixo do xilema descolorido evita uma maior
extensão de infecções e reduz os níveis de inóculo removendo potenciais
locais de esporulação. Em um plantio maduro em Java, equipes altamente
treinadas detectaram e podaram galhos infectados a cada 2 semanas por
quase 2 anos, mantendo a incidência de árvores infectadas abaixo de 1%.
Em um plantio sem poda, a incidência da doença aumentou de cerca de 30
para 90% em 10 meses (Soekirman e Purwantara 1992). O manejo da
sombra e do dossel para aumentar a aeração e a penetração da luz solar é
importante, pois a esporulação e a infecção requerem condições úmidas.
Essas práticas são melhor integradas com outras práticas de gerenciamento
projetadas para controlarP. palmívora,CPB, e outras pragas e doenças.
Fungicidas inibidores da biossíntese de ergosterol sistêmico (DMIs),
incluindo flutriafol, hexaconazol, propiconazol, tebuconazol e
triadimenol, têm sido usados com sucesso para controlar VSD em
condições experimentais. No entanto, nenhum desses fungicidas é
comercialmente viável em plantações de cacau estabelecidas (Guest e
Keane 2007) (D. Guest,dados não publicados).Existe o potencial de que
micróbios epifíticos possam reduzir a infecção foliar, fungos endofíticos
e bactérias possam proteger contra a colonização vascular e que
hiperparasitas possam ser desenvolvidos para atingir o basidióforo.
DOENÇA DO CACHORRO INCHADO DO CACAU
Fundo.A doença do broto inchado do cacau (CSSD) foi relatada
pela primeira vez em Gana em 1936 (Steven 1936), depois na
Nigéria (Murray 1945), Costa do Marfim (Mangenot et al. 1946),
Libéria e Serra Leoa (Attafuah et al. 1963; Posnette 1940 ; Steven
1936) e Togo (Oro et al. 2014). Embora não relatado em Camarões,
a proximidade das áreas afetadas pelo CSSD na Nigéria sugere que
o CSSD está presente lá ou estará em um futuro próximo.
O sintoma característico da doença é o inchaço incomum de partes
de plantas lenhosas acima e abaixo do solo, incluindo rebentos
vegetativos brotando de baixo, na ou acima da base da árvore, raízes e/
ou galhos de árvores. O fenótipo de broto inchado é altamente variável
em relação à extensão do inchaço, localização e forma, principalmente
quando ocorre em brotos, que podem ser arredondados na
extremidade ou apresentar necrose e morte. Às vezes, o inchaço e a
necrose são seguidos pela quebra da gema abaixo da ponta necrótica,
da qual um caule crescerá por algum tempo antes de morrer,
estimulando a próxima gema inferior a se romper (Fig. 4E e F).
Os sintomas foliares da CSSD podem ser variáveis, persistentes ou
efêmeros. No entanto, eles estão associados ao novo crescimento ou folhas
“flush” que se desenvolvem durante e após as chuvas sazonais. Os sintomas
foliares incluem clareamento das nervuras, faixas vermelhas das nervuras,
gravação das nervuras, padrões semelhantes a samambaias e verde, rosa,
vermelho, mosaico branco e/ou manchas (Fig. 4A a D). Os sintomas mais
graves incluem o rápido declínio e morte súbita de árvores e caules sem
sintomas foliares (Chingandu et al. 2017a).
Vagens produzidas em árvores infectadas são menores em tamanho, podem
ser arredondadas em vez de ovais e podem desenvolver áreas descoloridas. As
árvores infectadas produzem menos vagens e a qualidade dos grãos é reduzida.
Três a cinco anos após o início dos sintomas, as árvores apresentam vigor
reduzido e diminuição do número de vagens, e muitas vezes perdem folhas,
expondo a árvore a queimaduras solares, seguidas de declínio lento ou rápido e
morte (Adegbola 1975; Posnette 1950; Steven 1936) (Fig. 4 ).
CSSD é causado por um conjunto diverso de badnaviruses. Antes do
sequenciamento genômico, fenótipos de sintomas foram usados para
diferenciar “cepas” severas, leves e intermediárias desses patógenos. Esses
termos referem-se a diferenças na severidade do desenvolvimento dos
sintomas, com as cepas mais severas caracterizadas como causadoras de
sintomas foliares e inchaço do caule, com inchaço das raízes ou morte dos
brotos (Brunt et al. 1964; Posnette 1940; Thresh et al. 1988).
1338 FITOPATOLOGIA
Infelizmente, ainda não foi resolvido se a diversidade de sintomas de CSSD
está associada ao genótipo da planta hospedeira, idade da árvore, fatores
nutricionais e/ou ambientais, ou se está especificamente relacionada à
virulência de uma cepa específica do patógeno. Como os postulados de Koch
foram concluídos para apenas uma espécie, Vírus do broto inchado do
cacau,usando um clone infeccioso (Jacquot et al. 1999), estudos adicionais
são necessários para vincular o genótipo viral ao tipo de sintoma,
distribuição, genótipo do hospedeiro e idade.
A falta de ferramentas de diagnóstico adequadas para estudar a
filodinâmica dos badnavírus causais limitou a compreensão da
epidemiologia do CSSD. Além disso, diversos germoplasmas de cacau
necessários para o desenvolvimento de germoplasma resistente ou
altamente tolerante geralmente não estão disponíveis fora do centro
de origem do cacau (Padi et al. 2013). Avanços recentes em programas
de reprodução estabelecidos na África Ocidental podem fornecer um
alívio temporário, mas espera-se que novos germoplasmas sejam
infectados devido à distribuição onipresente de hospedeiros endêmicos
infectados (Posnette 1950; Tinsley 1971; Todd 1951) e o grande
potencial para espécies de badnavírus para evoluir.
Taxonomia.As sequências do genoma viral de CSSD indicam que um
complexo de espécies de badnavírus está associado a esta doença (Fig
complementar. S2) (Chingandu et al. 2017a, b). oVírus do caule inchado
do cacau (CSSV),Vírus do cd do caule inchado do cacaue o recém-
descobertoVírus da veia vermelha do cacauforam identificados na
Costa do Marfim e Gana (Chingandu et al. 2017a, b; Kouakou et al.
2012), eVírus Togo A do broto inchado do cacaufoi detectado no Togo
(Muller 2015).
Cacao red-vein banding virus (CRVBV) foi recentemente descrito de cacau
na Nigéria (Chingandu et al. 2019; Dongo et al. 2018), e é provável que
variantes adicionais sejam descobertas no futuro (JK Brown,dados não
publicados) (Müller et al. 2018). Novas pesquisas na África Ocidental,
algumas utilizando plataformas de sequenciamento de próxima geração
(NGS) para descoberta e reação em cadeia da polimerase (PCR) e
sequenciamento de DNA de Sanger para verificação, devem aumentar o
conhecimento das distribuições dessas espécies, das quais o CSSV parece
ser o mais amplamente distribuído (Chingandu et al. 2017a,b; Kouakou et al.
2012; Muller et al. 2018).
Biologia.Os badnavírus que infectam o cacau na África
Ocidental são transmitidos de maneira semipersistente por
vetores de cochonilhas, 14 espécies das quais foram
implicadas na CSSD (Roivainen 1976). A transmissão do vírus
requer um período mínimo de acesso de aquisição de 30
minutos e um período de acesso de inoculação de 90 minutos
para duas espécies únicas em Trinidad, apenas recentemente
identificadas como de origem do Novo Mundo (não africana)
(Chingandu et al. 2017c). Parâmetros de transmissão
semelhantes foram estabelecidos para os badnavírus CSSD
endêmicos da África Ocidental (Posnette 1940). Os badnavírus
que infectam o cacau na África Ocidental não são transmitidos
por sementes (Ameyaw et al. 2014; Quainoo et al. 2008), mas
são experimentalmente transmissíveis por enxerto (Steven
1936). A transmissão por enxerto e cochonilha tem sido usada
para conduzir estudos de gama de hospedeiros (Posnette
1950).dados não publicados).
Genômica e patologia molecular.Os badnavírus têm um genoma
de DNA circular de fita dupla (referido como genoma com lacunas
devido à região de fita simples que é reparada por uma enzima
hospedeira antes da replicação) (Hohn et al. 1997), variando de;7,0
a 7,3 kbps de tamanho. O genoma é encapsulado em uma
partícula baciliforme não envelopada de cerca de 128×28 nm
(Brunt et al. 1964). Uma exceção recente entre os CSSD-badnavírus
é o CRVBV identificado recentemente na Nigéria, que possui um
genoma várias centenas de nucleotídeos menor. Todos os
CSSDbadnavírus abrigam quadros de leitura aberta (ORFs)
essenciais (Chingandu et al. 2019).
Os badnavírus associados ao CSSD codificam de quatro a
seis ORFs, referidos como ORFs 1_4, X. A função do badnaviral
A proteína ORF1 de 16 kDa não é conhecida. ORF2 codifica uma
proteína de 15 kDa com atividade de ligação de DNA e RNA (Jacquot et
al. 1999), e ORF-3 codifica uma poliproteína de 212 kDa contendo
domínios que são clivados em uma proteína de movimento (MP),
proteína de revestimento (CP), aspártico protease (AP) e as proteínas
Retro Transcriptase (RT) e ribonuclease H (RNase H). As ORFs 4, X e
Yoverlap com ORF3 e codificam proteínas de 95, 13 e 14 kDa,
respectivamente, com funções desconhecidas (Hagen et al. 1993; Hohn
et al. 1997; Jacquot et al. 1999; Lot et al. . 1991). Várias organizações do
genoma são conhecidas por badnavírus, mas a maior parte do arranjo
do genoma é conservada. Embora a maioria dos domínios preditos
conservados (CPDs) sejam semelhantes, CPDs únicos foram
identificados entre os badnavírus CSSD em comparação com todo o
gênero (Chingandu et al. 2017a).
Resultados recentes usando o sequenciamento NGS detectaram vários
badnavírus não endêmicos que infectam o cacau em germoplasma
FIGURA 4
Sintomas da doença do broto inchado do cacau (CSSD).A a D,Exemplos de sintomas observados em folhas de cacau afetadas por CSSD.E,Inchaço observado
nos galhos.F,Inchaço observado em caules de cacaueiros afetados por CSSD.
mantida na “coleção do museu” de cacaueiros vivos infectados de Gana
(Muller et al. 2018). Dada sua divergência preditiva dos badnavírus da África
Ocidental descritos anteriormente que infectam hospedeiros cacaueiros e
não cacaueiros (Fig. S2 complementar), é plausível que eles tenham sido
introduzidos em germoplasma de cacau trazido para a região para uso no
programa de melhoramento. Não se sabe quão amplamente disseminadas
são essas supostas novas espécies e cepas, e se elas contribuem para a
epidemia regional de CSSD.
Gestão.O diagnóstico preciso e precoce é fundamental para o desenvolvimento
de programas de manejo do CSSD. Embora tenham sido desenvolvidos ensaios
sorológicos e de amplificação por PCR, eles não detectam vírus em todas as
amostras sintomáticas (Chingandu et al. 2017b, 2019; Kouakou et al. 2012; Oro et
al. 2014). Em um extenso estudo envolvendo 124 árvores sintomáticas na Costa do
Marfim, apenas metade das amostras foram positivas para CSSD-badnavírus por
amplificação de PCR e sequenciamento de DNA dos amplicons clonados
(Chingandu et al. 2017b). o
Vol. 109, nº 8, 2019 1339
Os iniciadores de PCR foram projetados com base em cinco regiões
genômicas entre as sete sequências do genoma CSSD-badnaviral disponíveis
da Costa do Marfim, Gana e Togo (banco de dados GenBank), incluindo CP
viral, MP, RNase H, RT e uma região não codificante. Assim, a variabilidade
genômica do complexo CSSD badnavirus foi mais extensa do que o previsto.
Claramente, novas abordagens são necessárias para o diagnóstico de CSSD
e para elucidar a complexidade genômica e filogenia dos badnavírus CSSD
(Chingandu et al. 2017b).
Começando com o primeiro reconhecimento de CSSD,
seu manejo se baseou na eliminação de árvores infectadas
e no replantio com genótipos supostamente tolerantes. No
entanto, essa estratégia teve sucesso limitado (Ameyaw et
al. 2014; Dzahini-Obiatey et al. 2010; Thresh et al. 1988).
Como o rogueing foi contestado pelos produtores, muitas
vezes é incompleto. Além disso, seleções de germoplasma
que foi introduzido na África Ocidental a partir da América
do Sul não resultaram em genótipos resistentes a doenças
(Padi et al. 2013; Posnette e Todd 1951). Os genótipos
Amelonado, que pertencem aos 10 grupos genéticos
atualmente existentes no cacau (Motamayor et al. 2008),
são conhecidos por serem mais suscetíveis aos badnavírus
CSSD do que os genótipos Alto Amazonas e Trinitario, e
apenas um número limitado daqueles que exibem algum
grau de tolerância foram disponibilizados aos agricultores.
CONCLUSÃO
A indústria do cacau foi devastada nos últimos anos devido ao declínio
generalizado e desenfreado e à morte de árvores afetadas por doenças
emergentes. A produção só manteve o ritmo devido ao desmatamento
insustentável da floresta tropical e novos plantios.
Doenças causadas porPhytophthoraspp. infligem perdas crônicas e sérias
à produção em todas as regiões produtoras, mas o surgimento do vírus
altamente virulentoP. megakaryana África Ocidental representa uma
ameaça significativa para a produção em outras regiões. Na África Ocidental,
as ameaças representadas pelas espécies de badnavírus mais “típicas” e
altamente virulentas da CSSD levantaram questões sobre se a crise da CSSD
pode ser evitada em breve para salvar a indústria do cacau na África
Ocidental, onde os agricultores enfrentam a difícil tarefa de prevenir a
podridão parda .
Moniliophthoradoenças, embora endêmicas em partes limitadas da
América Latina, se espalharam pelo continente por causa de atividades
humanas intencionais e não intencionais. VSD é uma nova doença que
afeta o cacau em todo o Sudeste Asiático e partes da Melanésia. Sua
origem e biologia permanecem misteriosas, embora progressos
significativos tenham sido feitos em estudos epidemiológicos e
populacionais, bem como na criação de resistência. O manejo
integrado, incluindo a produção de plantas livres de doenças no viveiro,
manejo do dossel e poda regular de ramos infectados, e o uso de
genótipos de cacau moderadamente resistentes fornecem manejo
adequado de podridão parda, vassoura-de-bruxa e VSD. No entanto, o
domínio de genótipos suscetíveis em regiões atualmente livres dessas
doenças representa uma ameaça significativa à produção global.
Existe uma infinidade de talentos entre os parceiros de divulgação,
pesquisa e biotecnologia. Entre eles, os parceiros da indústria e os governos
nacionais comprometeram recursos e desenvolveram redes e programas
com potencial para informar e realizar a priorização racional dos usos de
recursos locais e regionais para o gerenciamento de doenças. Alguma
esperança pode estar no horizonte, dadas as ferramentas de nova geração
que abrangem o silenciamento de genes e/ou tecnologias de edição de
genes que podem ser aproveitadas e implementadas em tempo hábil. No
entanto, para que esses esforços sejam traduzidos em manejo eficaz de
doenças e soluções de longo prazo, eles devem ser realizados
concomitantemente com aqueles dedicados ao desenvolvimento genético
1340 FITOPATOLOGIA
resistência e vigilância, com um plano para estabelecer a saúde sustentada
das árvores e a durabilidade da indústria para o presente e o futuro.
Entre as inúmeras necessidades imediatas para informar a melhoria de
características em genótipos comerciais de cacau, incluindo vírus e resistência
fúngica, estão o estabelecimento de um banco de dados de informações genéticas
e genômicas de patógenos, respectivamente, juntamente com o desenvolvimento
e implementação de plataformas eficazes de diagnóstico molecular para
patógenos e insetos vetores/pragas. Esses conjuntos interconectados de recursos
são essenciais para facilitar a caracterização sistemática e uniforme de respostas
fenotípicas e genotípicas para orientar a melhoria informada de características em
cacaogenótipos comerciais, incluindo resistência a vírus e fungos, em programas
de melhoramento. Embora pareça haver um grande potencial de mitigação de
doenças, esse objetivo só será alcançado por meio da coordenação e
implementação de pesquisas direcionadas, com imediata extensão dos novos
conhecimentos e práticas em toda a região. Os sinais que apontam para uma
recuperação oportuna não são promissores, dada a atual falta de capacidade
necessária para melhorar as muitas doenças a curto ou longo prazo.
A disseminação e o manejo da doença são ainda mais exacerbados pelo longo
intervalo entre a reprodução, o plantio e a produção econômica de vagens, e a
pobreza enfrentada pela maioria dos pequenos produtores de cacau. O
melhoramento de cacau é limitado pela baixa diversidade genética geral e pela
escassez de conhecimento sobre a variabilidade genômica de patógenos,
disponibilidade de ferramentas de diagnóstico precisas e sensíveis e pouco
conhecimento da epidemiologia necessária para apoiar o melhoramento de
resistência, propagação de materiais de plantio melhorados e início de programas
de reabilitação e replantio .
AGRADECIMENTOS
Agradecemos à Mars Incorporated por patrocinar a sessão Cacao
Hot Spot no ICCP 2018, que gerou a colaboração inicial para escrever
esta revisão.
LITERATURA CITADA
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