Livro Controle Alternativo EPAMIG

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Green lacewings and their role in pest management
Chapter · November 2021
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6 authors, including:
Madelaine Venzon Elem Fialho Martins

Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais (EPAMIG), VIçosa, Brazil Universidade Federal de Viçosa (UFV)
128 PUBLICATIONS 2,515 CITATIONS 10 PUBLICATIONS 91 CITATIONS
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Michela Costa Batista Fernanda Pereira Andrade

Universidade Estadual do Maranhão (UEMA) Universidade Federal de Viçosa (UFV)
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Solitary Hymenopteran and Scavenger Diptera Communities in Different Pasture Systems in the West of Maranhão, Brazil: Implications for Conservation and Biodiversity
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Controle alternativo de pragas e
doenças: opção ou necessidade?
Madelaine Venzon
Wânia dos Santos Neves
Trazilbo José de Paula Júnior
Angelo Pallini
Editores técnicos
GOVERNO DO ESTADO DE MINAS GERAIS
Romeu Zema Neto
Governador
Secretaria de Estado de Agricultura, Pecuária e Abastecimento

Ana Maria Soares Valentini
Secretária
Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais - EPAMIG

Conselho de Administração
Nairam Félix de Barros (Presidente)

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Gladyston Rodrigues Carvalho
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de 14 de maio de 2021
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Diretoria de Administração e Finanças

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Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais
Secretaria de Estado de Agricultura, Pecuária e Abastecimento
Governo de Minas Gerais

Madelaine Venzon
Wânia dos Santos Neves
Angelo Pallini
Editores técnicos
Belo Horizonte
EPAMIG
2021
© 2021 Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais (EPAMIG)
Todos os direitos reservados. Nenhuma parte desta publicação pode ser reproduzida sem a autorização
escrita e prévia dos editores técnicos.
CONSELHO DE PUBLICAÇÃO E INFORMAÇÃO TECNOLÓGICA

Marcelo Ribeiro Malta
Vânia Lúcia Alves Lacerda
EDITORES TÉCNICOS
Madelaine Venzon - EPAMIG Sudeste
Wânia dos Santos Neves - EPAMIG Sudeste
Trazilbo José de Paula Júnior - EPAMIG Sede
Angelo Pallini - UFV
PRODUÇÃO
Departamento de Informação Tecnológica
Vânia Lúcia Alves Lacerda
Editora-chefe
Divisão de Produção Editorial
Fabriciano Chaves Amaral
Programação visual
Fabriciano Chaves Amaral
Diagramação/formatação
Foto da capa: Madelaine Venzon
EMPRESA DE PESQUISA AGROPECUÁRIA DE MINAS GERAIS

Av. José Cândido da Silveira, 1.647 - União
CEP 31170-495 Belo Horizonte, MG
Tel. (31) 3489-5000 - www.epamig.br
EPAMIG SUDESTE
Campus UFV, no 46 e 47 - Caixa Postal 216
Vila Gianetti - CEP 36571-000 Viçosa, MG
Tel. (31) 3891-2646 - epamigsudeste@epamig.br
C764 Controle alternativo de pragas e doenças: opção ou ne-

2021 cessidade / editores técnicos Madelaine Venzon ... [et
al.]. – Belo Horizonte: EPAMIG, 2021.
152 p. : il. color.
Versão eletrônica (pdf : 10,5 Mbps)
ISBN 978-65-86500-08-0
1. Controle biológico. 2. Defesa vegetal. 3. Praga de

planta. 4. Doença de planta. I. Venzon, M. II. Neves, W. dos
S. III. Paula Júnior, T.J. IV. Pallini, A. V. Título. VI. EPAMIG.
CDD 632.96
22.ed.
AGRADECIMENTO
À Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais (EPAMIG) e à Univer-

sidade Federal de Viçosa (UFV) - Departamento de Entomologia, PEC e CCB, pelo
apoio e suporte ao evento.
em Defesa Sanitária Vegetal da UFV, Curso Lato sensu em Proteção de Plantas, pelo
apoio logístico e estrutural ao evento.
Às empresas KOPPERT DO BRASIL, VITTIA FERTILIZANTES BIOLÓGI-
COS, BIOMA INDÚSTRIA COMÉRCIO e à Associação Mineira dos Produtores de
Aos autores dos capítulos, por compartilharem seus resultados de pesquisas e

suas experiências.
Aos colegas da EPAMIG Ana Paula Barcellos, Gustavo Tupiná, Fabriciano
com que desempenharam seu trabalho na organização do evento e na produção das

publicações.
Editores técnicos
SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO ................................................................................................................................. 8
PREFÁCIO ............................................................................................................................................. 9
Inovações para o manejo sustentável de pragas e doenças
Madelaine Venzon, Angelo Pallini, Wânia dos Santos Neves, Trazilbo José de Paula Júnior, Wagner Bettiol,
Evaldo Ferreira Vilela ...............................................................................................................................10
Andrade Pereira, André Mazochi Barroso...................................................................................................18

Joaninhas predadoras são aliadas no controle de pragas agrícolas
Christian Sherley Araújo da Silva Torres ...................................................................................................29
Por que os mirídeos predadores são interessantes agentes de Controle biológico?
Vanda Helena Paes Bueno, Joop C. van Lenteren, Flavio Cardoso Montes.....................................................36
Lívia Mendes Carvalho, Alexandre José Ferreira Diniz ................................................................................47

Conservação de entomopatógenos em cultivos agrícolas
Mayara Loss Franzin, Marcela Cristina Silva Caixeta, Jéssica Letícia Abreu Martins, Wânia dos Santos Neves,
Madelaine Venzon ....................................................................................................................................59
Interações entre escalas espaciais no controle biológico conservativo: da paisagem ao cultivo
Pedro Henrique Brum Togni, Madelaine Venzon, Ana Carolina Gomes Lagôa, Ana Claudia da Silva, Rafaela
Mendes Assunção, Camila Alves Rodrigues................................................................................................66
Plantas como fonte de polens para uso no controle biológico conservativo
Elen de Lima Aguiar-Menezes, Vinicius José Fernandes, Thiago Sampaio de Souza .......................................79
Maíra Queiroz Rezende, Madelaine Venzon, Andréia Fonseca Silva, Mathias Moraes Abrão,
Carolina Caderón Arroyo .........................................................................................................................88
Andre Freire Cruz ....................................................................................................................................94

Controle cultural de nematoides
Paulo Afonso Ferreira, Wânia dos Santos Neves, Everaldo Antônio Lopes ................................................. 102
Controle biológico de nematoides parasitas de plantas
Everaldo Antônio Lopes, Wânia dos Santos Neves, Rosangela Dallemole-Giaretta, Paulo Afonso Ferreira.... 108
Uso de produtos e extratos vegetais no controle de nematoides
Wânia dos Santos Neves, Everaldo Antônio Lopes, Paulo Afonso Ferreira ..................................................118
Ferramentas do manejo alternativo de doenças de plantas
Hudson Teixeira, Bruno Sérgio Vieira, Sara Maria Chalfoun, Rafaela Araújo Guimarães ............................125
Densidade de plantas como componente do manejo integrado do mofo-branco do feijoeiro
Renan Cardoso Lima, Pablo Henrique Teixeira, Rogério Faria Vieira, Trazilbo José de Paula Júnior .............134
Manejo de pragas e doenças na agricultura sustentável
Eduardo de Souza Martins,, Pablo Hardoim .............................................................................................142
APRESENTAÇÃO
Atualmente estão disponíveis inúmeras tecnologias alternativas ao controle
químico de pragas e patógenos que podem ser utilizadas tanto em grandes empreendi-
mentos rurais como em pequenas propriedades. Essas tecnologias contribuem para que
a agricultura seja cada vez mais sustentável e reforçam a importância do investimento
na pesquisa agropecuária e na busca de inovações para o setor.
Além do uso de biopesticidas, outras estratégias têm sido preconizadas com o
da vegetação e outras práticas culturais.

No Brasil, os biopesticidas ainda representam uma pequena porcentagem dos
produtos registrados para o controle de pragas e doenças. Entretanto, esse mercado
está em franco crescimento em todo o mundo e o uso de produtos biológicos vem
crescendo cada vez mais no campo. O avanço do controle biológico no Brasil deve-
se, em parte, à evolução da legislação brasileira para o registro de produtos de baixa
toxicidade e periculosidade, e também à entrada de grandes multinacionais no mercado
de produtos biológicos.
Com a expansão do mercado de produtos biológicos e as demandas da sociedade
de pragas e doenças é cada vez mais uma necessidade do que uma opção para os
produtores. Justamente essa ênfase é dada nesta publicação, em que são apresentadas
inovações tecnológicas alternativas ao uso de pesticidas químicos, com o objetivo de
atender uma demanda cada vez mais crescente dos produtores e da sociedade.

Presidente
PREFÁCIO
A agricultura atual passa por transformações em várias de suas práticas. De um
produzido e, de outro lado, as mudanças climáticas que tornam o processo produtivo
de mudanças. Não é possível e nem permitido, em alguns mercados, controlar pragas

com os métodos chamados convencionais. Os meios alternativos de controle deixaram
de ser opções e passam a ser necessidade para enfrentar as demandas que surgiram.
Nos últimos anos houve um aumento nas práticas de controle biológico no Brasil
e no mundo. O mercado internacional de biopesticidas registrou crescimento anual de
15%. Só no Brasil, o crescimento foi superior a 70%. Atualmente, existem mais de
433 bioinsumos registrados no Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento
(MAPA). Para alcançar números tão expressivos, a pesquisa agropecuária tem sido
fundamental.
Nesta obra são apresentados capítulos que permeiam pelos cenários de enfrenta-
mento das novas demandas de controle de pragas e doenças. As técnicas aqui reunidas
agricultura regenerativa e comprometida com a sustentabilidade.

São apresentadas e discutidas técnicas de controle biológico conservativo e
aumentativo, com entomopatógenos, com predadores, parasitoides e microrganismos
antagonistas para o manejo de populações de nematoides, insetos, fungos e ácaros.
Os capítulos deste livro baseiam-se no que foi discutido durante o V Workshop
Controle Alternativo de Pragas e Doenças, realizado de 26 a 28 de outubro de 2021.
Esse evento foi organizado pela Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais
(EPAMIG) em parceria com a Universidade Federal de Viçosa (UFV), reunindo mais
de 1.000 pesquisadores, produtores, empresários, técnicos e estudantes de vários es-
tados brasileiros e, também, de outros países como Estados Unidos, Peru, Paraguai,
Colômbia, e Moçambique.
Editores Técnicos
10 Venzon, M. et al.
Inovações para o manejo sustentável de pragas e doenças1
Madelaine Venzon2, Angelo Pallini3, Wânia dos Santos Neves4,

Trazilbo José de Paula Júnior5, Wagner Bettiol6, Evaldo Ferreira Vilela7
INTRODUÇÃO No Brasil, a principal estratégia usada para

A Organização das Nações Unidas para a o controle de pragas e doenças é o controle quí-
Agricultura e Alimentação – Food and Agricul- mico. Apesar de essa estratégia ser preconizada
ture Organization of the United Nations (FAO) como a última opção em programas de manejo
estima, anualmente, uma perda de 20% a 40% integrado, e que deve ser utilizada somente quan-
da produção agrícola mundial de alimentos e do os níveis econômicos de controle das pragas
são atingidos, na prática isso não é o que ocorre.
da aplicação de cerca de 2 milhões de toneladas Na maioria das vezes, o controle químico é ex-
de agrotóxicos (FAO, 2015). Tanto o rendimen- clusivo, utilizado preventivamente e seguindo
to como a qualidade da produção podem ser esquemas de calendário de aplicações. Além de
drasticamente reduzidos pelo ataque de pragas todos os problemas ambientais e toxicológicos
e doenças. Essas informações indicam que uma associados à utilização de agrotóxicos (BOM-
BARDI, 2017), o uso frequente e as dosagens
a qual somente poderá ser alcançada a partir do desses produtos e ao aumento de resistência das
entendimento da estrutura e do funcionamento pragas-alvo (HAWKINS et al., 2019).
dos agroecossistemas, com a utilização de técni- A seleção de populações de pragas e de
cas compatíveis e que potencializem os recursos patógenos resistentes a um ou mais princípios
ambientais e preservem a biodiversidade. O ativos de agrotóxicos tem crescido exponencial-
manejo sustentável de pragas e doenças pode ser mente nos últimos 40 anos. Mais de 500 espécies
entendido como a combinação de estratégias que de insetos com resistência a, pelo menos, um
assegurem que os agroecossistemas continuem agrotóxico foram identificadas (WHALON;
diversos e produtivos, de maneira equilibrada, MOTA-SANCHEZ; HOLLINGWORTH, 2008).
sem prejudicar outros ecossistemas.
1
Este capítulo é uma reprodução de artigo originalmente publicado na Revista Informe Agropecuário
(EPAMIG). Usado com permissão. Referência: Venzon, M.; Pallini, A.; Neves, W.S.; Paula Júnior, T.J.;
Bettiol, W.; Vilela, E.F. Inovações para o manejo sustentável de pragas e doenças. Informe Agropecuário.
Tecnologias para o manejo sustentável de pragas e doenças. Belo Horizonte, v.40, n.305, p.7-12, 2019.
2
Eng. Agrônoma, Ph.D., Pesq. EPAMIG Sudeste/Bolsista CNPq, Viçosa, MG, madelaine@epamig.br.
3
Eng. Agrônomo, Ph.D., Prof. Tit. UFV - Depto. Entomologia/Bolsista CNPq, Viçosa, MG, pallini@ufv.br.
4
Eng. Agrônoma, D.Sc., Pesq. EPAMIG Sudeste, Viçosa, MG, wanianeves@epamig.br.
5
Eng. Agrônomo, Ph.D., Pesq. EPAMIG Sede/Bolsista CNPq, Belo Horizonte, MG, trazilbo@epamig.br.
6
Eng. Agrônomo, D.Sc., Pesq. EMBRAPA Meio Ambiente/Bolsista CNPq, Jaguariúna, SP, wagner.
bettiol@embrapa.br.
7
Eng. Agrônomo, Ph.D., Presidente FAPEMIG/Bolsista CNPq, Belo Horizonte, MG, evaldovilela@gmail.com.
EPAMIG
Inovações para o manejo sustentável de pragas e doenças 11
como por exemplo com Phakopsora pachyrhizi, biológico, por meio da aprovacão emergencial
agente causal da ferrugem da soja (GODOY, de biopesticidas à base de Bacillus thuringiensis
2017). Essa seleção de organismos resistentes (Bt) e Baculovírus, e do uso do parasitoide
aos agrotóxicos custa bilhões de dólares e, ape- Trichogramma pretiosum foi o único método
sar dos avanços na área química e em biologia efetivo de controle disponível à época (VAN
molecular para novos produtos, de acordo com LENTEREN et al., 2018; PARRA; COELHO
Gould, Brown e Kuzma (2018) existe uma chan- JUNIOR, 2019).
ce considerável de que a evolução da resistência Tecnologias para manejo de pragas, as
pelas pragas seja mais rápida do que as inovações quais busquem a sustentabilidade dos cultivos,
humanas. são, portanto, necessárias. Estas existem e estão
O surto de pragas secundárias, que tiveram disponíveis para o pronto uso, não sendo ne-
seu status elevado a pragas-chave, e a ressur- cessariamente relacionadas com o uso de novos
gência de outras pragas são graves problemas agrotóxicos. Quando necessário, o controle
associados ao uso dos agrotóxicos, especialmente químico pode ser utilizado, mas no momento
causado pela destruição de inimigos naturais certo, em áreas mais restritas, relacionado com
(DUTCHER, 2007). As pulverizações com certos ataque mais severo e determinado por meio de
piretroides ocasionam surtos de populações de
se formulações e tecnologia de aplicação que
eram considerados pragas secundárias, e também minimizem os impactos ambientais, humanos e
afetam negativamente a população de ácaros econômicos. Qualquer tipo de uso dos agrotóxi-
predadores (BARROS et al., 2007; HARDMAN cos causará também impacto no desenvolvimento
et al., 2007; ZANARDI et al. 2018). O uso de da resistência dos insetos e ácaros.
alguns fungicidas na soja pode estimular a inci- Neste artigo estão apresentadas as tecno-
dência de um maior número de lagartas-desfolha- logias inovadoras disponíveis para viabilizar o
doras nas áreas tratadas, por causa da supressão manejo sustentável de pragas e doenças.
do fungo Nomuraea rileyi, um dos inimigos mais
importantes dessas lagartas (SOSA-GÓMEZ et SISTEMAS DE AMOSTRAGEM EFICIENTES
al., 2003). Um dos pontos críticos à adoção dos níveis
O uso de um único método de controle
coloca em risco a cadeia produtiva, e a própria de realizar amostragens em campo em grandes
indústria de agroquímicos reconhece que esse uso áreas, para determinar o momento correto da
exclusivo do controle químico não é sustentável. aplicação do controle curativo. No entanto, para
A invasão de novas pragas, para as quais ainda muitas pragas, existe tecnologia disponível para
não há registro de agrotóxicos no País, é um a realização dessas amostragens, como o uso de
exemplo também de que a aposta em um único armadilhas de feromônios e o sensoriamento
método pode colocar em risco a produção. Em remoto.
2012, a lagarta Helicoverpa armigera invadiu o
Uso de feromônios
País e causou grandes danos em plantações de
milho, algodão e soja (CZEPAK et al., 2013). Os feromônios são substâncias químicas
produzidas por um organismo emissor que
vez que a praga já apresentava resistência aos promove uma resposta no organismo receptor.
poucos agrotóxicos registrados. O controle A comunicação química entre insetos, modu-
Controle Alternativo de Pragas e Doenças: opção ou necessidade?

lada por feromônios, pode ser manipulada para Sensoriamento remoto

promover a amostragem de uma determinada O sensoriamento remoto é uma ferramenta
população em campo ou mesmo para o seu importante no controle de pragas. O uso de equi-
controle (CARRIÈRE et al., 2017). O uso de pamentos que captam informação de satélites ou
armadilhas de feromônios em campo promove
imagens provenientes de voos de aeronaves tem
a melhoria da amostragem de uma determinada
crescido. Imagens de satélites podem ser usadas
-
co da comunicação entre estes organismos.
não infestadas por pragas e, com isso, realizar o
O feromônio sexual é uma substância volátil
-
produzida por um inseto que atrai o sexo opos-
quada e menor custo (JONES; SONG; MOODY,
to. É amplamente usado em campo por meio
2015; KUMBULA et al., 2019). A aplicação de
da versão sintetizada dessa substância que é
imagens captadas por voos de aeronaves pode ser
liberada gradualmente por sachês presos em
armadilhas adesivas, espalhadas na área-alvo
na lavoura ou mesmo para diferenciar, em campo,
para coletar pragas, como Grapholita molesta
plantas resistentes ou não a uma determinada
em pessegueiro, lagarta-rosada e bicudo-do-
praga (CARROLL et al., 2008).
-algodoeiro, dentre outros. Esta coleta pode ser
Quando se pensa numa escala mais próxi-
ma, pode ser utilizada a tecnologia de análise de
armadilhas de feromônio para determinar quando
imagem com câmeras especiais de alta resolução,
para avaliar a presença de uma determinada praga
praga já está presente. Pode- se ainda determinar
sobre uma planta. A escala pode ser ainda mais
onde se localiza e qual a sua densidade popula-
cional do momento. De posse desses dados, o
corpo técnico responsável pelo controle de praga uma praga está ou não parasitada, apenas anali-
da propriedade agrícola toma a decisão que julgar
a mais adequada. 2016). Estas informações podem diminuir o
custo de controle, acelerar tomadas de decisões
armadilhas em campo para coletar o maior nú- e permitir otimização de um processo produtivo
mero possível do inseto-praga em questão e, com com menor custo e menor uso de insumos, como
isso, promover seu controle, tentando abaixar a o de agrotóxicos.
sua população, evitando-se, por exemplo, o aca-
TÉCNICAS DE LIBERAÇÕES
salamento e, consequentemente, sua reprodução
na área. Para evitar o acasalamento em massa, O uso de drones na agricultura está em de-
senvolvimento. Alguns entraves para aumentar o
promovendo a confusão dos machos. Neste caso, seu uso são a falta de legislação clara e o controle
libera-se o feromônio sexual em grande quanti- de segurança. Estes aparelhos coletam imagens
dade no campo, e com isso, os machos acabam do campo que podem ser processadas para
indo até a fonte emissora e não encontram as
fêmeas. Essa técnica é bastante utilizada para análises. Além de detectar a praga, o drone tam-
controlar populações de mariposas-praga em bém poderá depositar a quantidade necessária do
diferentes culturas (BOHNENBLUST; HULL; agente de controle no local exato da infestação,
KRAWCZYK, 2011). com isso não haverá necessidade de pulverizar
EPAMIG
toda a plantação, como é feito convencionalmen- anual de crescimento estimada de 2,7%. Por ou-
te, diminuindo os impactos ambientais, custos e tro lado, o mercado mundial de biopesticidas foi
o desenvolvimento de resistência (KING, 2017). de US$6,387 bilhões, em 2017, e deve alcançar
No controle biológico de pragas, algumas US$16,7 bilhões, em 2024, portanto com uma
empresas estão usando drones para a liberação taxa de crescimento de 15% (MARKET AND
de inimigos naturais. Em empresas que exploram MARKET, 2019). No Brasil, de acordo com o
a produção de cana-de-açúcar estão liberando Ministério da Agricultura, Pecuária e Abasteci-
e Trichogramma spp., inimigos mento (MAPA) (BRASIL, 2019), o crescimento
naturais da broca-da-cana, com veículos aéreos do mercado de biopesticidas foi superior a 70%
não tripulados (VANTs). Esse tipo de liberação em um ano. E este número, possivelmente, será
reduz os custos e o tempo necessário, quando maior, se for considerada a produção on farm de
comparado ao processo convencional, que exige agentes de controle biológico.
muita mão de obra. Na Califórnia, foi testado Esse aumento no consumo dos produtos
em plantios de morango o uso de drones para formulados, contendo agentes de biocontrole,
a liberação de ácaros predadores para controlar tem contribuído para melhorar a qualidade dos
ácaros praga na cultura (KEATLEY; KEATLEY- produtos biológicos disponíveis e para aumen-
GARVEY, 2017). No Brasil, as novas empresas tar a oferta de produtos no mercado. Também
de tecnologias especializaram-se e passaram a tem sido importante para o estabelecimento
oferecer a tecnologia dos drones para os agri- de normas de registro adequadas aos produtos
cultores. De acordo com uma das empresas que estimular os investimentos em pesquisa e desen-
prestam serviço no Brasil, o uso de drones para volvimento, bem como novas empresas no setor
liberação de agentes biológicos oferece cobertura
de até 1 mil hectares/dia, com autonomia de voo área (TOGNI et al., 2019).
de até 67 minutos, e um dispersor volumétrico O crescimento dessa cadeia produtiva tem
de 800 mL (ARPAC, 2016). Aplicações têm levado órgãos regulatórios a considerar o modo
ocorrido em cultivos de soja, cana-de-açúcar, de ação dos agentes de biocontrole. Com isso,
tomate, amendoim e batata. importantes conquistas vêm sendo obtidas, como,
por exemplo, o registro por alvo biológico e a dis-
BIOPESTICIDAS
pensa do uso dos símbolos da caveira e das duas
Os biopesticidas são organismos vivos tíbias cruzadas em rótulos, bulas e embalagens de
(fungos, bactérias, protozoários, straminipila, biopesticidas das Classes Toxicológicas III e IV
nematoides e vírus) e macrorganismos (predado- (medianamente tóxico e pouco tóxico, respecti-
res e parasitoides, insetos e ácaros) ou produtos vamente). Por sua vez, as instituições de pesquisa
naturais derivados desses organismos que são e de fomento ampliaram o desenvolvimento
usados na proteção das plantas contra problemas de pesquisas em manejo alternativo, levando à
criação de grupos de pesquisa em controle bioló-
Dados recentes revelam que o uso de bio- gico no Brasil. Um fator de extrema importância
pesticidas tem crescido mais que o de pesticidas para a ampliação do mercado de biopesticidas
em todo o mundo. O mercado mundial de pestici- no País foi a evolução da legislação brasileira,
das foi de aproximadamente US$49 bilhões, em para o registro de produtos de baixa toxicidade e
2017, e tudo indica que alcançará US$55,6 bi- periculosidade, em que estão incluídos os biopes-
lhões, em 2023, considerando uma taxa composta ticidas. A legislação vem obtendo considerável

avanço e tem sido referência para muitos países Fungos produtores de metabólitos que
(BETTIOL; MAFFIA; CASTRO, 2014; TOGNI inibem nematoides estão sendo utilizados em
et al. 2019). Também, a criação da Associação formulações de bionematicidas. Esses metabó-
Brasileira das Empresas de Controle Biológico litos reduzem a eclosão, mobilidade, penetração
(ABCBio), iniciativa do Fórum para Adequação e atratividade de plantas a nematoides (CHEN;
Fitossanitária da Embrapa Meio Ambiente e das DICKSON, 2012). Os produtos comerciais
empresas de controle biológico em 2007, foi são formulados com propágulos viáveis dos
fundamental para o desenvolvimento do controle antagonistas e, no solo ou na rizosfera, esses
biológico no Brasil. organismos produzirão os compostos inibidores
Dentre os produtos biológicos comercia- de nematoides. Os fungos mais estudados, com
lizados para o controle de doenças de plantas e capacidade de produzir metabólitos inibidores
promotores de crescimento, os produtos à base de nematoides, são os dos gêneros Aspergillus,
de Trichoderma spp. e de Bacillus spp. são, Fusarium, Myrothecium, Penicillium, Pleurotus,
indiscutivelmente, os mais importantes e os que Purpureocillium e Trichoderma. As espécies
possuem o maior número de produtos disponíveis do gênero Trichoderma são as mais estudadas
em todos os continentes (BETTIOL et al., 2012). e utilizadas na formulação de produtos comer-
Para o controle de nematoides, os agentes ciais. Um produto à base do fungo Trichoderma
biológicos mais comumente estudados e utili- harzianum, que sintetiza metabólitos tóxicos,
zados no campo são os fungos (Arthrobotrys pode ser utilizado no Brasil em qualquer cultura
spp., Purpureocillium lilacinum e Pochonia agrícola que tenha como alvo o nematoide-das-
chlamydosporia) e as bactérias (Pasteuria -lesões (Pratylenchus brachyurus) ou o fungo
penetrans e Bacillus spp.). O fungo Pochonia Macrophomina phaseolina causador da doença
chlamydosporia está registrado pelo MAPA e é conhecida como podridão-cinzenta-do-caule,
comercializado no Brasil para o controle de ne- podendo ser aplicado no solo ou utilizado no
matoides dos gêneros Meloidogyne, Heterodera, tratamento de sementes (BRASIL, 2018).
Rotylenchulus e Pratylenchus. O produto controla Outra inovação é a produção de nematicidas
de forma direta os nematoides e atua também biológicos que contêm somente as micotoxinas
como indutor de resistência na planta e pode ser produzidas por alguns gêneros de fungos, sem
utilizado em substituição ao uso de agrotóxicos, que seja necessário colocar os propágulos do
em uma estratégia de manejo integrado em agente de biocontrole e sim, somente seus
hortaliças, fruteiras, café, soja, algodão, etc. metabólitos. No Brasil, ainda não existem
Produtos à base do fungo Purpureocillium produtos registrados com esta característica.
lilacinus (sinonímia Paecilomyces lilacinus) Entretanto, o fungo Myrothecium verrucaria,
também estão registrados no Brasil e são obtido via fermentação, é comercializado nos
indicados para uso em todas as culturas, em que Estados Unidos para o manejo de nematoides dos
o patógeno-alvo seja o nematoide-das-galhas gêneros Meloidogyne, Heterodera, Globodera,
(Meloidogyne spp.). Também existem diversos Pratylenchus, Trichodorus, Belonolaimus e para
produtos à base de Bacillus subtilis, Bacillus o controle do nematoide-cavernícola, Radopholus
licheniformis, Bacillus amyloliquefaciens similis, que ataca a cultura da banana. O produto,
e B a c i l l u s m e t h i l o t ro p h i c u s q u e s ã o além de promover a ação direta do metabólito
registrados para o controle de Meloidogyne tóxico sobre os nematoides, faz com que as
e Pratylenchus (BRASIL, 2018). raízes tornem-se mais vigorosas, aumentando
EPAMIG
a absorção de nutrientes e reduzindo, assim, a aplicados nos plantios, não se sustenta mais, em
função dos seus efeitos negativos sobre a vida
nematoides (VALENT BIOSCIENCES, 2019). no meio ambiente, atingindo invariavelmente
organismos não alvos, como o próprio homem. É
os biopesticidas mais utilizados no Brasil e re- atualmente um atentado contra a sustentabilidade
gistrados no MAPA são os agentes microbianos na produção agrícola, apesar do reconhecimento
como os fungos, as bactérias e os vírus, além de do relevante papel destes produtos químicos para
macrorganismos, predadores e parasitoides. o desejado aumento da produtividade agrícola.
FORMULAÇÕES EFICIENTES
Porém, é absoluta e urgente a necessidade de
ampliar a sustentabilidade dos sistemas de pro-
Formulações micro/nanoestruturadas
dução agrícola por meio inclusive da viabilização
controle e minimizar os impactos ambientais

integrado a outras técnicas, como armadilhas
ocasionados pelo seu uso. A encapsulação de
com feromônios para a captura de insetos-praga,
ingredientes ativos tem-se revelado uma im-
portante estratégia para evitar problemas com a uso de drones em aplicações, uso de dados pro-
rápida degradação de moléculas inseticidas. Por vidos por satélites na elaboração de estratégias
exemplo, a tecnologia de produção de nanofor- de controle, etc. Particularmente na agricultura
mulações pode aumentar a potencialidade do uso tropical, onde a ameaça das populações de pra-
dos óleos essenciais e seus compostos por elevar gas é mais evidente em função das condições
climáticas favoráveis ao longo do ano, é preciso
O uso da nanotecnologia para aplicação de urgentemente investir em leis e politicas públicas
nanopesticidas está sendo desenvolvido tanto que favoreçam as alternativas para o controle
para pesticidas convencionais quanto para bio- químico, condição sem a qual não se alcançam
pesticidas. As formulações nano podem atuar os objetivos do desenvolvimento sustentável, tão
em campo por mais tempo, fazendo a liberação necessários para que o Brasil possa continuar
do ingrediente ativo em doses estáveis, evitan- contribuindo para alimentar a humanidade, com
do a degradação prematura do produto. Várias produtos saudáveis. É um cenário de oportuni-
formulações estão sendo testadas para controle dades para o País, que pode valer-se e valorizar
de insetos-praga, e o princípio ativo do nim,
Azadirachta indica, é uma destas (KAMARAJ e os seus pequisadores, os quais poderão criar
et al., 2018; KUMAR et al., 2019). -
CONSIDERAÇÕES FINAIS vem o manejo de pragas e doenças.
Para fazer frente à ameaça real de perdas

AGRADECIMENTO
na produção agrícola, causadas por pragas e
doenças, é preciso e possível evoluir nos mé- À Fundação de Amparo à Pesquisa do
todos, tecnologias e produtos que vêm sendo Estado de Minas Gerais (Fapemig) e ao Conselho
empregados na agricultura. A solução quase Nacional de Desenvolvimento Científico e
única até aqui, do uso de produtos químicos Tecnológico (CNPq).

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Madelaine Venzon1, Elem Fialho Martins2, Michela Costa Batista3,

Jéssica Mayara Coffler Botti4, Fernanda Pereira Andrade5, André Mazochi Barroso6
INTRODUCTION egg predation and cannibalism among recently

Green lacewings (Neuroptera: Chrysopi- hatched larvae (CANARD; VOLKOVICH,
2007; DHANDAPANI et al., 2016). Eggs are
dae) are polyphagous predators whose larvae
greenish colored after oviposition and turn to
are carnivorous and adults have varied feeding
white while the embryo develops and darkish
habits with species being either carnivorous or
before hatching (3-4 days after). Larvae are
glyciphagous and polliniphagous (CARNARD;
campodeiform and undergo three stages before
PRINCIPI, 1984). They are widely distributed
pupating (after 8-10 days) (DHANDAPANI et
and can be found naturally in different agroeco-
al., 2016). They are active predators, feeding
systems and are usually considered as highly
generalists, which make them natural enemies
mandibles and sucking the juices out of them
of various common pests (ALBUQUERQUE,
(CANARD; VOLKOVICH, 2007). Pupation
2009; PAPPAS et al., 2011). Due to their ability undergoes in the third instar, when the larva spins
of feeding on several species and on plant pro- a silk cocoon produced by the Malpighi tubes.
vided food, they may establish and maintain their After 5-7 days the adult emerges. Most adult spe-
populations even during off season, when main cies are not predacious and feed on pollen, nectar
pest populations are absent or in low densities and honeydew (PAPPAS et al., 2011; DHAN-
(SYMONDSON et al., 2002; DHANDAPANI DAPANI et al., 2016; VENZON et al., 2006).
et al., 2016; VENZON et al., 2021). Two im- Common defense mechanisms may include
portant genera stand out, Chrysoperla which coverage of larva thoracic and abdominal tergites
can be found world widely and Ceraeochrysa, with various debris caught by hooked setae, by
which is dominant in the Neotropics (PAPPAS trash-carrying species, such as Ceraeochrysa
et al., 2011).
Green lacewings are holometabolous spe-
cies, with sexual reproduction. After mating, by adults, as a repellent emitted in the presence
females deposit their eggs on long stalks, to avoid of a predator (CANARD; VOLKOVICH, 2007).
1
2
Eng. Agrônoma, M.Sc., Doutoranda Entomologia, Programa de Pós-Graduação em Entomologia, UFV,
Viçosa, MG, elem.martins@ufv.br.
3
Bióloga, D.Sc., Pós-Doc., Centro de Estudos Superiores de Balsas (CESBA-UEMA), Programa de Pós-
Graduação em Agricultura e Ambiente, Campus Balsas, Balsas, MA, costa.michela@gmail.com.
4
Viçosa, MG, jessica.botti@ufv.br.
5
Viçosa, MG, fernanda.p.andrade@ufv.br.
6
Eng. Agrônomo, Mestrando Entomologia, Programa de Pós-Graduação em Entomologia, UFV, Viçosa,
MG, andre.barroso@ufv.br.
EPAMIG
Green lacewings and their role in pest management 19
In the Neotropics, two important species of -

green lacewings for biological control are Cerae- NI et al., 2019) needed for the registration pro-
ochrysa cubana and Chrysoperla externa (SOU- cess of C. externa as a biopesticide was recently
ZA; CARVALHO, 2002; VENZON et al, 2021). published by Ministry of Agriculture Livestock
As most green lacewing species, larval stage of and Food Supply and will represent a useful tool
these two species are generalist predators and for pest management (MAPA, 2021). Besides,
several studies demonstrate the high prey con-
including aphids, scales, caterpillars, thrips, ar- sumption and potential of Chrysopidae species
thropod eggs and larvae and mites (SOUZA et as a biological control agent against a variety
al., 2008; SOUZA; CARVALHO, 2002; BOTTI of pest species (Table 1). But note that most of
et al., 2021). As adults, C. cubana and C. externa them were carried out in laboratory conditions,
feed on honeydew and plant provided resources,
like nectar and pollen (CANARD et al., 2007; are needed before their use in augmentative bio-
VENZON et al., 2006). Thus, the presence of logical control programs.
order to maintain green lacewing populations. GREEN LACEWINGS FOR COFFEE PEST
Moreover, larvae can also feed on plant provided MANAGEMENT
resources in the lack of prey (PATT et al., 2003,
A complete revision about green lacewings
BATISTA et al., 2017; DIAZ, 2014).
for control of coffee pests was recently published
Plant derived food vary in their nutrition
(VENZON et al., 2021). Here, we added the
value, according to the plant species. Venzon et
published information and we complete with new
al. (2006) showed that not all kinds of pollens
results from our group. The green lacewing spe-
C. externa and that a
cies C. externa and C. cubana were reported as
carbohydrate source can enhance oviposition rate
predators of two key coffee pests, the coffee leaf
and survival of these organisms when accompa-
miner Leucoptera coffeella (Guérin-Mèneville,
nied by a protein source (i.e. pollen). Honeydew
1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae) and the coffee
is a substance excreted by aphids and some other
berry borer Hypothenemus hampei (Ferrari)
hemipterans which contains carbohydrates and
amino acids (SHAABAN et al., 2020). The (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae). All
presence of honeydew-excreting hemipterans in stages C. cubana larvae prey on the different
stages of the coffee leaf miner, but predation
adult green lacewings as well as prey for larvae rate differs according to pest stages (MARTINS
(A.M Barroso, unpublished data). As not all plant et al., 2021). Larvae of C. cubana readily con-
- sumed more than 50% of coffee leaf miner eggs
-
ing the percentage of mine formation (Fig.1A).
is also the possibility of pests feeding on plant Larvae of C. cubana also reduced in 82.6% the
resources (VENZON et al., 2021). mine formation when pest eggs were on coffee
Green lacewings are used for the biological seedlings. Because coffee leaf miner larvae live
control of several pest species, and are commer- inside the mines, few were preyed by C. cubana
cialized as a biological control agent in North larvae (Fig. 1B). Nonetheless, C. cubana larvae
America and Europe (VAN LENTEREN et al., were able to prey on more than 96 % of coffee

leaf miner pupae (Fig. 1C). In another study, C. are also reported as predators of secondary coffee
externa larvae were reported to prey on 60% of pests such as scales and mites. Carvalho et al.
coffee leaf miner pre-pupae and 50 % of pupae (2008) showed that Planococcus citri larvae and
(ECOLE et al., 2002). adults are suitable food for C. externa. Among
A novel study showed the role of C. externa the coffee pest mites Brevipalpus phoenicis and
larvae as predator of coffee berry borer (BOTTI Oligonychus ilicis are preyed upon by C. externa
et al., 2021). First instar larvae of C. externa were (SILVA et al., 2006; PEDRO-NETO et al., 2008).
able to access the coffee berry borer galleries at Coffee crops naturally harbor a great di-
different maturation stages of fruits. They entered versity of natural enemy species, such green
in the gallery of 53% of the green bored berries, lacewings (RODRIGUES-SILVA et al., 2017;
of 60% of the red bored berries and of 46% of BOTTI et al., 2021) but their abundance in coffee
the dry bored berries monocultures is not always enough to reduce
C. externa were able to remove pest immature pest populations below economic injury levels.
stages (eggs and larvae) and prey on them (Fig. Although carnivores, green lacewings need to
2 A and B). Additionally, the third instar larvae feed on plant-derived food, such as nectar and
of C. externa were observed preying on coffee pollen, to supplement or complement their diet
berry borer adults (Fig. 2 C). Green lacewings or during adult stage (VENZON et al., 2006;
Figure 1 - Ceraeochrysa cubana preying a coffee leaf miner egg (A) a coffee leaf miner larva inside the
mine (B) and a coffee leaf miner pupa (C).
Photos: Elem Fialho Martins

A B C
Figure 2 - Chrysoperla externa preying a coffee berry borer egg (A), larva (B) and a coffee berry borer
adult (C).
A B C
BOTTI et al., 2021.
EPAMIG
VENZON et al., 2019). In coffee monocultures, adults. Both pollen species were suitable for
these resources are not available through the year, the reproductive success of the C. externa, but
the intrinsic growth rate of C. externa increased
last only few days, when they are already visited 1.5 and 1.2 fold, respectively, when honey was
by pollinators (PETERS; CARROLL, 2012). added to the pollen. According to the authors,
These resource provision can be done by keeping the low carbohydrate content on the leguminous
forest fragments near to crop area, by increasing species might explain why the addition of honey
plant diversity on it and on the surroundings, by increased C. externa reproductive success. Pos-
adding trees (i.e. agroeforestry), intercropping sibly, C. externa requires a higher concentration
cover crops and managing non-crop plants. of carbohydrates than present on these pollens to
Intercropping coffee with cover crops is express its full reproductive potential. Combin-
viable strategy to increase the availability of ing a plant providing pollen (sunn hemp) and a
plant provided food, refuges and favourable mi- plant providing nectar (buckwheat, Fagopyrum
croclimate for predators, enhancing their survival esculentum, Polygonaceae) increased predator
and performance, thereby resulting in increased survival (ROSADO, 2007) (Fig. 3A and 3B).
effectiveness for pest control (AMARAL et al., Buckwheat also affords pollen but it is known
2010; ROSADO et al, 2021)affect soil microbial
communities, and be a more sustainable manage- Spontaneous plants can also be managed
ment practice. The activities of soil microbes can for coffee pest conservation biological control,
effect crop growth, but the extent of this effect as they provide resources and conditions that
on yield remains unclear. We investigated soil allow natural enemy survival, growth and re-
bacterial communities and soil properties under production, even when their prey is scarce or
four different green manure fertilization regimes absent (VENZON et al., 2019). Chrysopidae
(Vicia villosa, common vetch, milk vetch, and
radish. Venzon et al. (2006) evaluated the suit- of non-crop plants during periods of prey scar-
ability of leguminous cover crop pollens pigeon city. Larvae of C. externa had higher survival
pea (Cajanus cajan, Fabaceae) and sun hemp when tropical ageratum (Ageratum conyzoides,
(Crotalaria juncea, Fabaceae) for C. externa Asteraceae) was offered (Fig. 4A), and the
Figure 3 - Chrysoperla externa feeding on buckwheat nectar and pollen, (A) adult; (B) larvae.
A B
VENZON, 2021.

same happen to larvae of C. cubana (Hagen)

(Neuroptera: Chrysopidae) when A. conyzoides (Ricinus communis) by larvae and adults of C.
or beggar-ticks (Bidens pilosa, Asteraceae) cubana and C. externa increased their survival
(Fig. 4B) was provided (DIAZ, 2014). (ROSADO, 2007) (Fig. 6A e 6B). But adults
only oviposit in the presence of castor bean
(EFN), nectar-secreting glands located outside
Figure 5 - Chrysoperla externa larvae feeding on
Chrysopidae (REZENDE et al., 2014). Nectar Inga spp.
from EFN is available along the year and it
is more accessible to natural enemies of pests
that usually have short mouthparts. In return to
the food provided by EFN, the natural enemies
protect plants against herbivory. Feeding on
of C. externa larvae (REZENDE, 2014) (Fig. 5).
Figure 4 - (A) Chrysoperla externa larvae

on Ageratum conyzoides; (B)
Cearaeochrysa cubana larvae on
Bidens pilosa
VENZON, 2021.
Figure 6 - Chrysoperla externa feeding on castor
larvae.
VENZON, 2021. VENZON, 2021.
EPAMIG
feeding can be important in delaying starvation our studies with coffee crops. As pointed out by
of green lacewings when access to high-quality Venzon (2021), there are knowledge gaps that
foods like prey is scarce. By associating EFN
bearing plants to coffee it will be possible to biological control of coffee pests, but there are
provide food for green lacewings. This strategy also plenty of opportunities to use the reported
techniques and implement them for scaling re-
our group, as well as the use of perennial plants generative coffee production. The importance of
that constantly Brazil in the global coffee production and the fact
that it is the most biodiverse country in the world
Figure 7 - Adult of Chrysoperla externa feeding on open up an opportunity for its prominence in the
castor bean pollen. adoption of agrobiodiversity,
role of agricultural production and environmen-
tal conservation. Finally, to achieve such goal,
it is necessary a collaborative work, supported
by public polices, among farmers, researchers,
consumers. Here, we strengthen the important

role of Chrysopidae for natured based solutions
for agriculture.
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EPAMIG
Table 1 - Chrysopidae species, pest species, focal crop and preyed pest stage (Continua)
Chrysopidae species Pest species Crop Stage preyed and predation rate Reference
Ceraeochrysa caligata Raoiella indica Palm tree Eggs, nymphs and adults JUMBO et al., 2019
Ceraeochrysa cincta Leptopharsa heveae Rubber tree Nymphs (2949.0/larval cycle) and SCOMPARIN, 1997
adults (130.0/larval cycle)
Ceraeochrysa cincta Rhodobium porosum Rose Adults (139.0/larval cycle) FREITAS, 2001
Ceraeochrysa cincta Bemisia tabaci Tomato Eggs and nymphs AUAD et al., 2001
Ceraeochrysa claveri Plutella xylostella Cabbage Eggs and larvae ALMEIDA et al., 2009
Ceraeochrysa cubana Spodoptera frugiperda Corn Eggs and newborn caterpillars NUNES et al., 2017
Ceraeochrysa cubana Aleurocanthus woglumi Citrus Nymphs (42.32 nymphs/1º instar OLIVEIRA et al., 2014
larvae; 59.56 nymphs/ 2º instar larvae)
Ceraeochrysa cubana Leucoptera coffeella Coffee Eggs, larvae and pupae MARTINS et al., 2021
Ceraeochrysa cubana Brevicoryne brassicae Cruciferous plants Adults (634.1/larval cycle) MURATA; De BORTOLI, 2009
Ceraeochrysa cubana Aphis gossypii Cotton Nymphs ALCANTRA et al. 2008
Ceraeochrysa paraguaia Toxoptera citricida Citrus Nymphs (238.74/larval cycle) DE BORTOLI et al., 2012
Ceraeochrysa paraguaia Selenaspidus articulatus Citrus Nymphs (224.29/larval cycle) DE BORTOLI et al., 2012
Ceraeochrysa paraguaia Orthezia praelonga Citrus, offee Nymphs DE BORTOLI et al., 2012

Chrysoperla externa Hypothenemus hampei Coffee Eggs, larvae, pupae and adults BOTTI et al., 2021
Chrysoperla externa Leucoptera coffeella Coffee Pre-pupae and pupae ECOLE et al., 2002
Chrysoperla externa Brevipalpus phoenicis Coffee Eggs (38.1/1º instar larvae), nymphs SILVA et al., 2006
(33.6/1º instar larvae) and adults (24.1/
1º instar larvae)
Chrysoperla externa Phyllocnistis citrella Citrus Eggs, caterpillars and pupae RIBEIRO et al., 2007
27

28 Venzon, M. et al. 28
Table 1 - Chrysopidae species, pest species, focal crop and preyed pest stage. (Coclusão)
Chrysopidae species Pest species Crop Stage preyed and predation rate Reference
Chrysoperla externa Hiadaphis foeniculi Fennel Adults (25.0/ 1º and 2º instar larvae; LIRA; BATISTA, 2006
30.0/3º instar larvae)
Chrysoperla externa Rhopalosiphum maidis Corn Nymphs (341.0 to 481.6/larval cycle) MAIA et al., 2004
Chrysoperla externa Schizaphis graminum Sorghum Nymphs FONSECA et al., 2000
Chrysoperla externa Myzus persicae Sweet pepper Nymphs BARBOSA et al., 2008
Chrysoperla externa Brevicoryne brassicae Cruciferous plants Adults (517.5/larval cycle) MURATA; DE BORTOLI, 2009
Chrysoperla externa Thaumastocoris Eucaliptus Nymphs (33.5 to 52.5/1º instar larvae) BARBOSA et al., 2010
peregrinus
Chrysoperla externa Oligonychus ilicis Coffee Adults PEDRO NETO et al., 2008
Chrysoperla externa Planococcus citri Coffee, Citrus Adults PEDRO NETO et al., 2008
EPAMIG
Chrysoperla externa Tetranychus urticae Polyphagous Nymphs and adults (36.97/3º instar MORANDO et al., 2014
larvae/day)
Chrysoperla externa Diatraea saccharalis Sugar cane Eggs (567.39/larval cycle) MURATA et al., 2006
Chrysoperla externa Sitotroga cerealella Grains and cereals Eggs (930.62/larval cycle) MURATA et al., 2006
Chrysoperla externa Rhodobium porosum Rose Adults (192.0/larval cycle) FREITAS, 2001
Chrysoperla externa Bemisia tabaci Tomato Nymphs (119.66/3º instar larvae/day) ADRIANO et al., 2010
Venzon, M. et al.
EPAMIG
Joaninhas predadoras são aliadas no controle de pragas agrícolas 29
Joaninhas predadoras são aliadas no controle de pragas agrícolas
Christian Sherley Araújo da Silva Torres1
INTRODUÇÃO de acordo com o procedimento adotado na sua

O crescimento populacional acelerado ao implementação que correspondem, respectiva-
mente, à conservação, introdução ou multipli-
de produção sustentável diante das demandas cação de inimigos naturais (DEBACH, 1975).
de mercado, tais como: produtos de qualidade, Para uso no controle biológico em áreas
sem resíduos (ou com baixo teor) tóxicos, e que agrícolas é necessário o reconhecimento dos
sua produção não cause desequilíbrio biológico; inimigos naturais da praga que habitam a cul-
vem transformando a agricultura mundial atra- tura, com o objetivo de preservá-los e favorecer
vés de técnicas alternativas de produção menos a sua multiplicação na área. A conservação dos
impactantes e sem prejuízos à produtividade. agentes de controle é possível através de algumas
Nesse contexto, desde a década de 70, o manejo
integrado de pragas (MIP) surgiu no Brasil com
o intuito de integrar estratégias de manejo de minimizar o impacto sobre eles (DEBACH;
pragas de forma mais harmoniosa, embasado ROSEN, 1991). Algumas técnicas envolve a
redução no uso de inseticidas, o fornecimento de
bioecologia das pragas e seus agentes controla- suplemento alimentar (não presa) tais como pólen
dores, estes últimos conhecidos como fatores de
mortalidade biótica. Nesse contexto, o controle que incluem a manutenção de áreas de refúgio e o
biológico de pragas, o qual tinha sido deixado de plantio consorciado (OBRYCKI; KRING, 1998).
lado por muito tempo, renova-se e vem com gran- Outra possibilidade de uso do controle
de força auxiliar no manejo de pragas agrícolas. biológico nas lavouras é de forma mais aplicada,
O controle biológico é um dos componentes através da obtenção de agentes controladores
bases do manejo integrado de pragas, funda- produzidos em larga escala em insetários co-
mentando-se no princípio da autorregulação dos merciais, para posteriores liberações periódicas
agroecossistemas, por intermédio da maximiza- na cultura alvo, em campo ou cultivo protegido.
ção dos benefícios trazidos pela interação entre As liberações podem ser de suas formas, inocu-
inimigos naturais e pragas. Os agentes de contro- lativas ou inundativas, a depender da quantidade
le biológico são diversos, dentre eles os insetos de insetos liberados por vez, do estabelecimento
entomófagos (vespas parasitoides e predadores), e reprodução (ou não) destes insetos no local, e
e os entomopatógenos (bactérias, vírus, fungos, o intervalo de liberações. Esta forma de controle
nematoides) para manter o equilíbrio populacio- bilógico tem sido realizada há mais de 90 anos
nal de pragas (DEBACH, 1964). Dependendo com mais de 150 espécies de inimigos naturais
da forma de uso do controle biológico em um disponíveis para controle de pelo menos 100
espécies de pragas (VAN LENTEREN; BUE-
controle biológico natural, clássico ou aplicado, NO, 2003). No Brasil, biofábricas comerciais
1
Eng. Agrônoma, D.Sc., Prof a ., Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, PE, christian.silva@ufrpe.br.

30 Silva-Torres, C.A. da.
têm disponibilizado algumas espécies de insetos maiores que os machos, e aparelho bucal do tipo
predadores, sobretudo de espécies de vespas mastigador (MICHEREFF FILHO et al., 2019).
parasitoides e ácaros predadores para o controle O hábito alimentar das joaninhas é bastante
de pragas (BUENO, 2009). heterogêneo. As espécies da subfamília Epila-
Dentre os inimigos naturais, os insetos -
predadores são considerados a primeira linha sideradas pragas agrícolas, tais como Hepilachna
varivestis Mulsant (FAN et al., 1992). Também
(WHITCOMB, 1981). Em destaque a famí- existem espécies micófagas, que se alimentam
lia Coccinellidae, que compreende os insetos de fungos, tais como as pertencentes aos gêneros
popularmente conhecidos como joaninhas. Psyllobora, Halyzia, Thea, Vibidia e Illeis, da
Existem entorno de 6.000 espécies descritas em tribo Halyziini (GUEDES, 2013). Entretanto,
360 gêneros (VANDENBERG, 2002). Dessas, 90% das espécies são carnívoras, com represen-
aproximadamente 2.000 espécies estão na região tantes nas subfamílias Coccinellinae, predadoras
Neotropical (ALMEIDA; RIBEIRO-COSTA, predominantemente de pulgões e psilídeos;
2009). Esses insetos tem metamorfose completa, Coccidullinae, que predam pulgões, cocho-
passando pelas fases de ovo, larva, pupa e adulto, nilhas e formigas; Chilocorinae que predam
pulgões e cochonilhas; Ortaliinae predadores
com duração variada de acordo com a espécie e
de cigarrinhas, psilídeos e formigas; Sticholo-
condições ambientais de temperatura, luminosi-
tidinae predadores de pulgões e cochonilhas; e
dade e disponibilidade de recurso. Os ovos são
Scymninae que se alimentam de ácaros, pulgões
de formato oval, coloração variando de amarelo a
e cochonilhas (GIORGI et al., 2009; GUEDES,
laranja, depositado de forma isolada ou agrupada
2013). O hábito coccidófago (predadoras de co-
no substrato (ex. folha, cera da presa). As larvas
chonilhas) é considerado como o mais primitivo
são do tipo campodeiforme, medindo de 2 a 12
(VANTAUX et al., 2012), sendo as joaninhas
mm de comprimento, com protuberâncias ou
coccidófagas mais especializadas do que as
espinhos, a maioria das espécies tem coloração
escura, com presença ou não de manchas bran-
joaninhas coccidófagas são restritas a espécies
cas, amarelas ou laranjas, pernas longas, ágeis
de um único gênero ou vários gêneros próximos
e escuras, e aparelho bucal do tipo mastigador. como ocorre em Rodolia limbata (Blackburn),
As pupas são convexas formadas pela exúvia especializado em espécies de Margarodidae. A
maioria das joaninhas coccidófagas alimenta-se
amarela, laranja ou marrom, com a presença ou de uma ou duas famílias (KUSNETSOV, 1997).
não de protuberâncias e pelos escuros. Os adultos O hábito coccidófago corresponde a cerca de
por sua vez são em geral pequenos, de coloração 36% das espécies de joaninhas predadores nas
variada, podendo ser discreta (preta ou bege) ou regiões Tropicais e Subtropicais, enquanto apro-
vistosas (vermelha, laranja ou amarela), com ou ximadamente outros 20% predam preferencial-
sem manchas de cores, asas rígidas (tipo élitros), mente pulgões (HODEK; HONEK, 2009). Tanto
corpo oval ou esférico e plano ventralmente,
cabeça escondida sob o protórax (primeiro seg- no controle de pragas em muitas culturas eco-
mento), antena curta e capitada, palpos labiais nomicamente importantes mundialmente, como
algodão, soja, repolho, palma-forrageira entre
mm de comprimento, com as fêmeas geralmente outras (MICHAUD et al., 2013; BARBOSA et
EPAMIG
al., 2014; MIRHOSSEINI et al., 2014; COLA- aplicado no mundo sucedeu-se com a introdução
RES et al., 2015). na Califórnia, EUA, de uma joaninha, a Rodolia
Interessantemente, quando as joaninhas são cardinalis (Mulsant). Ela foi trazida da Austrália
submetidas em ambiente de escassez de presa, em 1888 para o controle da cochonilha Icerya
elas alimentam-se de recursos alimentares al- purchasi (Maskell), conhecida como o pulgão
ternativos, tais como secreções açucaradas de -branco-dos-citros. Este caso foi concluído, de
honeydew maneira efetiva, dois anos após a liberação da R.
cardinalis, sendo considerado até hoje um mar-
sobrevivência. Entretanto, muitas espécies de co na história do controle biológico clássico no
coccinelídeos completam seu desenvolvimento mundo (PARRA et al., 2002). A partir daí, outras
larval e produzem uma progênie viável apenas espécies de joaninhas têm sido subsequentemente
quando consomem sua presa preferencial, a qual aclimatadas, num esforço de controlar insetos
estimula e mantém a produção normal de ovos -praga introduzidos em novas áreas (OBRYCKI
(LIXA, 2008). Outra forma que as joaninhas pre- et al., 1998). No Brasil, por exemplo, cita-se o
dadoras lidam com escassez de alimento é através caso da joaninha Crytolaemus montrouzieri Mul-
- sant, que foi importada do Chile para o controle
dação intraguilda em imaturos (ovos e larvas) de de Planococcus citri Risso, conhecida como
et al., cochonilha branca dos citros (GRAVENA, 2003),
2021), dessa forma podem reduzir a competição e a joaninha multicolorida da Ásia Harmonia
e garantir a sobrevivência. axyridis (Pallas), introduzida acidentalmente a
Por apresentarem grande capacidade de partir de populações da Argentina (ALMEIDA;
busca, elevado potencial biótico, polifagia, serem SILVA, 2002). Além dessas, outras espécies de
predadores nas fases larval e adulta, ocuparem joaninhas introduzidas ou de ocorrência natural
uma variedade de ambientes e possuírem alta são muito importantes no controle de pulgões,
voracidade, os coccinelídeos são caracterizados a exemplo de Cycloneda sanguinea (Linneaus),
- Hippodamia convergens (Guerin-Meneville),
- Eriopis connexa (Germar), e Coleomegilla
dópteros, lagartas neonatas e ovos de coleópteros, maculata (DeGeer) (FLINT; DREISTADT,
tendo sido utilizados no controle biológico de 1998).
insetos-pragas em diversos cultivos (HAGEN, A seguir temos algumas espécies de joani-
1976; HODEK et al., 2012). Nesse contexto, o nhas de importância para o controle biológico
primeiro caso de sucesso de controle biológico no Brasil.

Figura1 - Joaninha Scymnus -

dador de pulgões preferencialmente, mas também pode se alimentar de cochonilhas, ácaro
rajado, mosca-branca e ovos de insetos.
Fotos: Jorge Braz Torres

A B
Figura 2 - Joaninha Tenuisvalvae notata

de cera e predando uma cochonilha farinhenta (Pseudococcidae), sua presa preferencial.
Fotos: Paulo Roberto R. Barbosa

A B
Figura 3 - Joaninha Cryptolaemus montrouzieri, adulto e larva predando

ninfas de cochonilhas. Essa espécie também é conhecida popu-
larmente como destruidora de cochonilhas pela sua voracidade
e preferência por esse tipo de presa.
Universidade da Califórnia
EPAMIG
Figura 4 - Joaninha Diomus sp. (A) adulto, (B) larva predando pulgão.

A B
Figura 5 - Joaninha Coleomegilla maculata (A) adulto, (B) larva.

Bastante comum em várias culturas e preda pulgões
preferencialmente.
A B
Figura 6 - Joaninha Eriopis connexa (A) adulto predando pulgões, (B) larva, (C) adulto em colônia de
pulgões em planta de algodoeiro. Além de pulgões, também preda ovos de insetos e peque-
nas lagartas.
A B C

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36 Bueno, V.H.P.; van Lenteren, J.C.; Montes, F.C.
Por que os mirídeos predadores são interessantes agentes de Controle biológico?
Vanda Helena Paes Bueno1, Joop C. van Lenteren2, Flavio Cardoso Montes3
INTRODUÇÃO
No controle biológico aumentativo, ini- laboratórios próprios (particulares) para produzir

migos naturais (parasitoides e predadores) e inimigos naturais e usá-los em seus cultivos,
agentes de controle microbianos (microorganis- cooperativas nas quais um grupo de produtores
mos patogênicos: fungos, bactérias, vírus) são tem uma criação conjunta de inimigos naturais,
multiplicados e ou produzidos em larga escala
em biofábricas e liberados em grandes núme- laboratórios de criação e/ou produção massal de
ros para obter um controle imediato de pragas inimigos naturais.
em cultivos de ciclo curto (controle biológico Mais de 90% das espécies de invertebrados
inundativo) ou para o controle de pragas duran- inimigos naturais usados em controle biológico
te várias gerações em cultivos com longo ciclo
de produção (controle biológico inoculativo
sazonal) (VAN LENTEREN et al., 2018a; VAN Hemiptera - Heteroptera é um dos grupos taxo-
LENTEREN; BUENO, 2020; VAN LENTEREN nômicos que provém ao redor de 25,43% das es-
et al., 2021a). Este tipo de controle biológico pécies usadas como agentes de controle biológico
vem sendo usado em extensas áreas ao redor (VAN LENTEREN, 2012, VAN LENTEREN et
do mundo e têm se tornado popular entre os al., 2018a, VAN LENTEREN; BUENO, 2020).
agricultores que tem uma visão bastante global O uso de espécies de predadores Heteroptera tem
quanto à proteção de seus cultivos de pragas e aumentado fortemente em décadas recentes, tan-
doenças. Segundo van Lenteren; Bueno (2020), to em número de espécies disponíveis comercial-
em 2018, a área mundial estimada com controle mente como em áreas tratadas com os mesmos.
biológico aumentativo com agentes microbianos O crescente interesse pode ser explicado tanto de
+ invertebrados inimigos naturais foi de 43 mi- uma perspectiva ecológica como prática porque
lhões de hectares, enquanto que se considerarmos eles formam um importante componente da fauna
somente os invertebrados este número é de 25 predatória em ecossistemas naturais e manejados
milhões de hectares. (BUENO; VAN LENTEREN, 2012) e com valor
Atualmente, cerca de 450 espécies de agen- para o controle biológico aumentativo.
tes de controle biológico são comercializadas ao
MIRÍDEOS PREDADORES
redor do mundo para o controle de pragas (VAN
LENTEREN et al., 2021a). Também além da A família Miridae é representada por 25%
comercialização de inimigos naturais, existem em Hemiptera- Heteroptera, sendo a mais nume-
1
Bióloga, PhD., Prof a . UFLA - Departamento de Entomologia, Lavras, MG, Wageningen University,
2
Eng. Agrônomo, xPhD. Prof. Wageningen University, Laboratory of Entomology, Wageningen, The
Netherlands, Joop.vanLenteren@wur.nl.
3
Eng. Agrônomo, DSc, Pós-Doutorando, USP - Esalq - Departamento de Entomologia e Acarologia,
EPAMIG
Por que os mirídeos predadores são Interessantes agentes de Controle biológico? 37
rosa e diversa. Existem cerca de 12.000 espécies

descritas, das quais 1100 ocorrem no Brasil (FER- plantas e presas na sua alimentação. Também
REIRA et al., 2001). Entre as espécies existem são predadores generalistas isto é, estão relacio-
representantes com diversos hábitos alimentares, nados a uma grande gama de presas. Estas duas
entre eles os mirídeos predadores. No entanto,
essa porcentagem pode não corresponder ao total
de gêneros e de espécies que compõem a família sido inicialmente bastante relutante em incluir
porque ainda há muito para ser descoberto e espécies de mirídeos predadores em programas
descrito, ou seja, a fauna correspondente a esta de controle biológico (ALBAJES et al., 2006;
família ainda não é totalmente conhecida nas CASTANÉ et al., 2011).
Mas este ponto de vista, como dito anterior-
Os primeiros e importantes relatos sobre os repre- mente, mudou muito nas décadas recentes. Alta
sentantes desta família foram feitos pelo Prof. Dr. biodiversidade, ocorrência nas maiores regiões
José Cândido de Mello Carvalho, taxonomista -
brasileiro reconhecido internacionalmente o qual
variado comportamento alimentar, especialistas
(1957-1960), e uma série de fascículos (500 em habitar plantas com tricomas especialmente
artigos taxonômicos sobre mirídeos) durante os aquelas de importância econômica como sola-
anos de 1950 até 2000. A partir do ano 2000 pu- náceas fez dos mirídeos um grupo de interesse
blicações sobre composição de espécies, plantas tanto do ponto de vista ecológico como para uso
hospedeiras, os diferentes aspectos biológicos prático no controle biológico aumentativo, parti-
e comportamentais e o interesse e seleção de cularmente aqueles da Tribo Dycyphini. Segundo
espécies para uso em controle biológico se tor- Pérez-Hedo et al. (2021), o continente americano
naram mais frequentes (ex. WHEELER, 2001; está entre as regiões mais ativas na exploração de
URBANEJA et al., 2009; CASSIS; SCHUH, novas espécies de mirideos candidatas a agentes
2012; CALVO et al., 2012a, b; URBANEJA et de controle, em particular, Brasil, México, USA
al., 2012; BUENO et al., 2013a, b, 2018a, b; (Flórida) e Argentina (LÓPEZ et al., 2019).
SANCHEZ et al., 2014; FERREIRA et al., 2015; Mirídeos predadores, por exemplo,
WHEELER; KRIMMEL, 2015; PÉREZ-HEDO; Macrolophus pygmaeus (Rambur), podem prover
URBANEJA, 2016; VAN LENTEREN et al.,
2016, 2017; SILVA et al., 2018; NOGUEIRA controle biológico de pragas chaves e – prejuí-
et al., 2019; VOIGT, 2019; PÉREZ-HEDO et zos - por se alimentarem também de plantas e
al., 2021; CAZORLA, 2021; BUENO; VAN reduzir a produção (SANCHEZ et al., 2018). No
LENTEREN, 2021). entanto, é enfático mencionar de que um profun-
Assim, nas últimas décadas, com o avanço do conhecimento dos fatores que modulam essa
do uso de programas de controle biológico de
pragas e a busca de inimigos naturais nativos predadores deve ser necessário para a obtenção
principalmente para o controle de pragas exó- de maiores conclusões destes dois lados contro-
ticas, os mirídeos predadores se tornaram um
grupo de maior visibilidade e populares para
integrarem esses programas como agentes de -
controle. Isto foi uma surpresa uma vez que eles gia pode ser um ponto chave para demonstração

da efetividade como agentes de controle bioló- o controle do psilídeo Bactericera cockerelli

gico. Preferência por presas e habilidade para (Sulc.) (Hemiptera: Triozidae), uma importante
que na ausência de presas se alimente de plantas praga exótica de solanáceas como tomate
podem sustentar seus números populacionais no e batata no México (CALVO et al., 2016).
cultivo e assim estabilizar a população de presas Tupiocoris curcubitaceus (Spinola) vem sendo
usado para o controle de T. absoluta e da mosca-
fariam. Também é relevante determinar e cuida- branca T. vaporariorum em 20 ha de cultivos
dosamente diagnosticar o grau e ou a extensão de hortaliças no Chile (VAN LENTEREN et
que sua alimentação em plantas pode tomar e al., 2020b). No Brasil, Nogueira et al. (2019)
listaram três espécies de mirídeos predadores
agente de controle. O dano causado por mirídeos no gênero Campyloneuropsis, duas espécies
predadores pode variar grandemente em relação em Engytatus e duas espécies em Macrolophus
às espécies, a idade do predador (formas jovens) associados principalmente com plantas de
e a planta hospedeira envolvida. grande importância econômica para o país,
Assim, o fato de se alimentarem e causarem como o tomateiro. BUENO; VAN LENTEREN
sérios danos às plantas de algumas espécies (2021) relatam características biológicas e de
(Nesidiocoris tenuis (Reuter) - CALVO et comportamento das espécies encontradas no
al., 2009), não têm impedido de que algumas Brasil (Campyloneuropsis infumatus Carvalho,
delas sejam usadas com sucesso em controle Engytatus varians Distant e Macrolophus
biológico aumentativo. Espécies de mirídeos basicornis
predadores pertencentes aos gêneros Dicyphus, em controle biológico aumentativo (veja maiores
Macrolophus e a espécie Nesidiocoris tenuis
são reportadas como efetivos agentes de de mirídeos predadores para controle de T.
controle biológico de pequenos artrópodes absoluta
pragas em cultivos de hortaliças (SANCHEZ O uso de predadores generalistas que po-
et al., 2003; CALVO; BELDA, 2010; CALVO dem se estabelecer na ausência de presas, têm
et al., 2012c; MESSELINK et al., 2020; VAN a habilidade de rapidamente responder as novas
LENTEREN et al., 2020a; PÉREZ-HEDO et al., infestações de pragas. Bons resultados têm sido
2021). Nesidiocoris tenuis e M. pygmaeus são encontrados com o uso de M. pygmaeus em
comercializados em grande escala desde o ano cultivos de pimentão para o controle biológico
de 2003 e 1994, respectivamente, para controle de mosca-branca e pulgões (MESSELINK et
da traça do tomateiro Tuta absoluta (Meyrick) al., 2008). Taxas de liberação de 1 a 4 adultos/
(Lepidoptera: Gelechiidae) e para a mosca- planta de tomate de E. varians resultaram em
branca Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: uma redução de 80 a 90% de ninfas e adultos
Aleyrodidae) (VAN LENTEREN, 2012). de B. cockerelli em cultivos de tomate em casas
Dicyphus hesperus Knight é usado no Canadá de vegetação no México (PÉREZ-AGUILAR
e Norte dos Estados Unidos desde o ano de et al., 2019).
1995 (PÉREZ-HEDO et al., 2021) para controle Outra característica importante dos mirídeos
da mosca-branca Trialeurodes vaporariorum é a sua herbivoria em plantas com presença de
(Westwood), em cultivos de tomate, pimentão e tricomas glandulares. Muitos representantes
berinjela. Mais recentemente estudos revelaram Dicyphinii se desenvolvem em plantas hospe-
que D. hesperus apresenta bons resultados para deiras cujos tricomas glandulares e ou exsuda-
EPAMIG
tos detém a maioria de outros herbívoros e ou conhecimento dessas plantas as quais eles estão
outros predadores, explorando geralmente uma associados são estratégias complementares e
fonte de recursos não disponível e sequestrando que podem ser usadas para aumentar o uso e a
metabólitos secundários para sua própria defesa efetividade de mirídeos predadores como agentes
(WHEELER; KRIMMEL, 2015; BUENO et al., de controle em programas envolvendo controle
2019; VOIGT, 2019). Mirídeos também podem biológico aumentativo. Todas essas característi-
ter a capacidade de induzir respostas de defesa cas mencionadas levam os mirídeos predadores a
um patamar interessante e de importância em um
porque ao ativar a produção de metabólitos processo de seleção como agentes de controle e
secundários e proteínas leva a um efeito tóxico, uso em controle aumentativo de pragas.
repelente ou anti-alimentar sobre herbívoros e
induzindo assim a resistência da planta (PÉRE- UM EXEMPLO DE BUSCA E SELEÇÃO DE
MIRÍDEOS PREDADORES PARA CONTROLE
Z-HEDO et al., 2018).
DE T. absoluta EM CULTIVOS DE TOMATE
Mirídeos predadores também podem atuar
no controle biológico conservativo. O manejo Tomate é um cultivo de grande impor-
de plantas consorciadas com cultivos de tomate, tância econômica cujos frutos são largamente
como L., pode prevenir consumidos ao redor do mundo. Muitas pragas
danos por N. tenuis nesse cultivo (CASTANÉ importantes estão associadas a este cultivo no
et al., 2020) e Sesamum indicum L. (BIONDI et Brasil, como lepidópteros, mosca-branca, mos-
al., 2016) preserva populações de M. pygmaeus ca minadora, ácaros, pulgões e tripes, os quais
entre ciclos do cultivo ou proporcionam abrigo podem causar sérios danos ao cultivo se não
para populações naturais dos predadores que propriamente controlados. Na busca pelo maior
então podem colonizar o cultivo em campo ou uso do controle biológico no país com espécies
casas de vegetação. O controle de mosca-branca nativas de inimigos naturais, e baseados no suces-
em cultivos de tomate por D. hesperus é faci- so do uso de mirídeos predadores na Europa para
litado pelo consórcio com Verbascum thapsus o controle de T. absoluta em cultivos de tomate,
L., a qual promove estabelecimento e locais de um projeto foi iniciado no Brasil em 2011 pela
oviposição para o mirídeo predador (SANCHEZ equipe de pesquisadores e estudantes do Depar-
et al., 2003). A planta banqueira Ballota hirsuta tamento de Entomologia da UFLA liderados pela
Benth aumentou a abundância de M. pygmaeus Profa. Vanda Helena Paes Bueno e Prof. Joop van
em cultivo de tomate em casa de vegetação, e Lenteren. O projeto foi idealizado na busca por
um período mais longo de liberação do predador espécies de miíideos predadores nativos para o
no pré-plantio levou a uma menor incidência de controle não somente de T. absoluta, mas também
B. tabaci e de T. absoluta na casa de vegetação das outras importantes pragas em cultivos de
(SANCHEZ et al., 2021). tomate no país. Foram coletados três espécies de
Assim, informações de suas caraterísticas mirídeos predadores Neotropicais: C. infumatus
biológicas, a predação e preferência por pre- (Figura 1), E. varians (Figura 2) e M. basicornis
(Figura 3) (BUENO et al., 2013 a, b) (fotos por
populações em cultivos aonde é liberado, a Flavio C. Montes).
liberação inicial em mudas no viveiro as quais No processo de busca e seleção de inimigos
serão posteriormente transplantadas, o uso de naturais, é preciso levar em consideração que
plantas banqueiras e ou consorciadas e o maior procedimentos simples para a sua seleção antes

Figura 1 - Campyloneuropsis infumatus (Carvalho) de um agente de controle biológico que devem

ser usados em um processo de seleção. Esses
critérios envolvem características biológicas (a
maioria deles), o fator econômico referente ao
programa de controle biológico (como criação
massal, potencial de mercado, transporte etc.)
ou relacionado a problemas de obtenção de in-
divíduos de inimigos naturais exóticos (maiores
detalhes veja VAN LENTEREN et al., 2019,
VAN LENTEREN et al., 2021b). Assim, antes
de iniciar o processo de seleção das três espécies
de mirídeos dois questionamentos são também
importantes: (1) Que tipo de inimigo natural po-
Figura 2 - Engytatus varians (Distant)
deria ser o melhor para o controle de T. absoluta
e outras pragas em cultivos de tomate? (2) Quais
inimigo natural para o controle de T. absoluta?

(BUENO; VAN LENTEREN, 2021) As respostas
levaram a busca por um predador generalista,
como os mirídeos, porque eles além de controlar
T. absoluta também poderão atacar outras pragas
no tomateiro. Em seguida, uma vez que a escolha
recaiu em predadores, as respostas relativas às
suas características biológicas, predação e com-
Figura 3 - Macrolophus basicornis
portamento deverão dar continuidade e ser parte
do processo de avaliação, assim como questões
sobre a criação massal, efeitos sobre insetos não
alvos e liberação. À medida que se avança neste
processo é possível visualizar a necessidade de
continuidade ou não da seleção/avaliação do
predador em questão. Na Figura 4 apresentamos
um esquema - Seleção de mirideos predadores
como agentes de controle biológico de pragas
em tomate, envolvendo seis critérios de seleção.
A resposta ao primeiro critério - se ele é
capaz de caminhar e reproduzir em plantas de
tomate - demonstrou que as três espécies de mi-
rídeos (C. infumatus, E. varians e M. basicornis)
da liberação no campo devem ser relevantes, foram capazes de caminhar em plantas de tomate
embora o desenvolvimento e execução desses a despeito da presença de densa quantidade de
procedimentos não sejam tão fáceis. Quinze tricomas glandulares no caule e em menor grau
critérios foram listados relacionados à qualidade nas folhas (BUENO et al., 2019) e reproduzir e
EPAMIG
Figura 4 - Esquema - Seleção de mirideos predadores como agentes de controle biológico de pragas
em tomate, envolvendo seis critérios de seleção

estabelecer populações em tomate infestado com

T. absoluta (SILVA et al., 2016a). As folhas da que somente a avaliação da resposta funcional,
parte mediana da planta de tomate foram pretende a superestimar a capacidade de predação,
feridas como sítios de oviposição para as três devido ao fato de que geralmente a avaliação é
espécies. realizada após um período de jejum de 24horas
dos indivíduos avaliados (maiores detalhes veja
em plantas de tomate - todas as três espécies VAN LENTEREN et al., 2019, 2021b).
causaram poucos danos em mudas e frutos, ob- A resposta ao quarto critério – criação em
servando-se poucos anéis necróticos nas folhas laboratório fácil e de baixo custo - Todas as três
e puncturas de alimentação em frutos. Adultos espécies foram facilmente criadas em laborató-
dos três mirideos causaram menos injúrias do que rio quando alimentadas com ovos inférteis de
as ninfas, e adultos não causaram puncturas de Anagasta kuehniella Zeller e tendo plantas de
alimentação em frutos de tomate. (SILVA et al., fumo Nicotiana tabacum L. como substrato de
2016b). Essas injúrias, no entanto, não afetaram oviposição (detalhes da criação em BUENO et
seriamente a qualidade ou quantidade dos frutos al 2013, 2018 a, b).
produzidos, ou seja, não houve perdas na quali- A resposta ao quinto critério – predar praga
dade da produção das plantas (VAN LENTEREN alvo assim como outras pragas no cultivo – As
et al., 2018b). três espécies predaram ovos e larvas das im-
A resposta ao terceiro critério – ter alta taxa portantes lepidópteros pragas de tomate como
Campyloneuropsis T. absoluta, Neoleucinodes elegantalis (Gue-
infumatus, E. varians e M. basicornis conso- née), (Lepidoptera: Crambidae), Helicoverpa
mem, respectivamente, um total médio de 51,0; armigera (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae),
91,1 e 100,8 ovos de T. absoluta em 24h (VAN Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidop-
LENTEREN et al., 2016). O número total de tera: Gelechiidae), Spodoptera spp.. Também
ovos de T. absoluta predados durante os estágios consumiram ninfas de mosca-branca B. tabaci,
ninfal e adulto das três espécies de mirídeos foi ninfas e adultos do ácaro Tetranychus urticae
bastante alto (1000-1500 ovos). Para M. basi- Koch (Trombidiformes: Tetranychidae), pul-
cornis, por exemplo, o número médio de ovos gões (Myzus persicae (Shulzer) e Macrosiphum
de T. absoluta consumidos pelas ninfas de 1o, 2o, euphorbiae Thomas) (Hemiptera: Aphididae)
3o, 4o e 5o instares foi de 13,4; 19,7; 40,4; 70,3 e tripes (BUENO; VAN LENTEREN, 2021,
e 187 ovos, respectivamente, com um total de MARTINEZ et al., 2021).
330,7 ovos predados durante o estágio ninfal. O A resposta ao sexto critério– liberação ex-
consumo de ovos de T. absoluta por fêmeas de perimental em casa de vegetação- experimentos
M. basicornis foi de 35,3 ovos/dia com um total em casas de vegetação com plantas de tomate
de 934, 30 ovos predados ao longo da fase adulta
da fêmea. O número total de ovos de T. absoluta populações de T. absoluta (VAN LENTEREN et
consumidos por M. basicornis considerando o al., 2018 b) e também demonstram importante
estágio ninfal e a fase adulta foi de 1265 ovos sincronização com T. absoluta tanto sazonal-
(VAN LENTEREN et al., 2017, 2018c, 2019). mente (climática) como em seu desenvolvimento
Os dados do consumo ao longo da vida do pre- biológico. A liberação de M. basicornis (2 casais/
dador (ninfa + adultos) permitem o cálculo da planta) nas três primeiras semanas, em plantas
EPAMIG
de tomate infestadas com 1 casal de T. absoluta/ REFERÊNCIAS

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EPAMIG
47
Lívia Mendes Carvalho1, Alexandre José Ferreira Diniz2
INTRODUÇÃO Corcyra cephalonica (Stainton) (Lepidoptera:

A família Anthocoridae (Hemiptera: Hete- Pyralidae) e Plutella xylostella L. (Lepidoptera:
roptera) apresenta 445 espécies distribuídas no Plutellidae) (VIEIRA et al., 2018), interações
mundo (HENRY, 2017). São insetos que apresen- entre Xylocoris sordidus (Reuter) e bioinseti-
tam tamanho de 1,5 a 4,5 mm, com capacidade cidas a base de Bacillus thuringiensis Berliner
de ocupar diversos habitats, desde a vegetação (SANTOS et al., 2020) e adaptação de método
nativa até diferentes agroecossistemas (LATTIN, para produção X. afer e X. sordidus visando o uso
1999; HENRY, 2017). desses predadores no país (VIEIRA et al., 2021).
A maioria das espécies são predadoras Os antocorídeos do gênero Orius são
generalistas alimentando-se de insetos de corpo considerados os principais inimigos naturais
mole, como tripes, psilídeos, pulgões, ácaros, de tripes, particularmente de Frankliniella
cochonilhas, pequenas lagartas e ovos de vários occidentalis (Pergande) (Thysanoptera:
insetos, particularmente ovos de lepidópteros. Thripidae), sendo muito utilizados em casas
Algumas espécies também se alimentam de pó- de vegetação na Europa, EUA, Canadá, Ásia e
len ou outro material vegetal (LATTIN, 1999; América Latina (VAN LENTEREN et al., 2018;
BUENO, 2009; VAN LENTEREN et al., 2020). 2020).
A disponibilidade dos antocorídeos produzi- No Brasil, os primeiros relatos da ocorrência
dos em biofábricas tem levado a um aumento no de Orius foram realizados por Herring (1966) nos
uso desses agentes de controle biológico ao redor estados de Santa Catarina (1943), Bahia (1961),
do mundo, inclusive no Brasil. Os principais gê- Minas Gerais (1961) e Mato Grosso (sem data). A
neros estudados e utilizados comercialmente no espécie mais abundante é Orius insidiosus (Say),
mundo como agentes de controle biológico são mas também foram observadas Orius pallidus
Anthocoris Fallen, Orius Wolff, Wollastoniella (Poppius), Orius perpunctatus (Reuter), Orius
Reuter e Xylocoris Dufour (Tabela 1). No Brasil, tristicolor (White), Orius thyestes (Herring) e
os antocorídeos mais pesquisados são os gêneros Orius sp. (HERRING, 1966; SILVEIRA et al.,
Orius e Xylocoris. 2003a,b).
Antocorídeos do gênero Xylocoris são As pesquisas sobre Orius avançaram
bastante nos últimos 20 anos, principalmente
de grãos armazenados em regiões tropicais e relacionadas aos aspectos biológicos, compor-
subtropicais. Pesquisas com esse gênero são tamento, criação massal, controle de qualidade,
recentes no país e demonstram potencial desses seletividade aos pesticidas, bem como seu uso em
predadores no controle biológico de pragas. programas de controle biológico. Esse conheci-
Dentre os estudos realizados estão tabela de vida
de Xylocoris afer (Reuter) alimentados sobre para o uso desses predadores na prática pelos
1
Eng. Agrônoma, D.Sc., Pesq. EPAMIG Sul, São João Del Rei, MG, livia@epamig.br.
2
Eng. Agrônomo, D.Sc., USP/Esalq - Depto. Entomologia e Acarologia Piracicaba, SP, aleniz@usp.br.

48 Carvalho, L.M., Diniz, A.J.F.
Tabela 1 - Antocorídeos comercialmente disponíveis no mundo

Ano da
Espécie Alvos Região de uso primeira
utilização
Anthocoris nemoralis Psilídeos Europa, EUA e Canadá 1990
Anthocoris nemorum Psilídeos e tripes Europa 1992
Orius albidipennis Tripes Europa 1993
Orius armatus Tripes Austrália 1990
Orius insidiosus Tripes EUA, Canadá e América Latina 1985
Orius laevigatus Tripes Europa, Norte da África e Ásia 1993

Orius majusculus Tripes Europa 1993
Orius minutus Tripes Europa 1993
Orius strigicollis Tripes Ásia 2000
Orius sauteri Tripes, afídeos e ácaros Ásia 2005
Orius vicinus Tripes,afídeos e ácaros Nova Zelândia 2010

Wollastoniella rotunda Tripes Ásia 2005
Coleópteros EUA e Canadá 2000
Fonte: Adaptado de van Lenteren (2012) e van Lenteren et al. (2018).
agricultores no país. Desde 2018 o predador O. das plantas como pólen (MENDES; BUENO,
insidiosus é um bioinsumo registrado no Minis- 2001; VENZON et al., 2001; BUENO, 2009;
tério da Agricultura Pecuária e Abastecimento VAN LENTEREN et al., 2020).
(MAPA) e recomendado como agente de controle Embora o uso comercial destes percevejos
biológico de tripes (F. occidentalis) em todas predadores seja focado em ambientes de cultivo
as culturas com ocorrência do alvo biológico protegido, eles já são conhecidos inimigos na-
no país (BRASIL, 2021). Nesse capítulo serão turais presentes em grandes culturas como soja
apresentadas informações mais detalhadas sobre (ISENHOUR; YEARGAN, 1981; BUTLER;
as pesquisas realizadas com Orius e seu uso em O’NEIL, 2007), algodão (SANSONE; SMITH,
diferentes cultivos. 2011), milho (DAI et al., 2019; ZENG et al.,
2021), citros (PAIVA; YAMAMOTO, 2014),
CARACTERÍSTICAS BIOLÓGICAS E dentre outras. Estão presentes em vários agroe-
COMPORTAMENTAIS DE ORIUS
cossistemas e desempenham um importante
Anthocorídeos do gênero Orius são papel ecológico regulando naturalmente diferen-
predadores generalistas onívoros que se tes populações de artrópodes. São encontrados
alimentam de diferentes presas como tripes, associados á diferentes plantas cultivadas ou
moscas-brancas, afídeos, ácaros, ovos e peque- plantas invasoras no país (Tabela 2). Muitas
nos lepidópteros, dentre outros, além de recursos dessas plantas são reservatórios naturais para
EPAMIG
49
Tabela 2 - Espécies de Orius associadas às plantas cultivadas e invasoras no Brasil
Espécie Planta cultivada Planta invasora
Orius insidiosus Alfafa, algodão, cartamus, coentro, Apaga-fogo, caruru, cordão-de-

cravo amarelo, crisântemo, endro, -frade, estrelinha, joá-de-capote,
feijão, funcho, girassol, manjericão, losna-branca, mentrasto, nabiça,
melão, milheto, milho, morango, picão-preto, poaia, rubim,
pimentão, rosa, soja, sorgo, tango,
trigo, tomate
Orius perpunctatus Milho Caruru, picão-preto
Orius sp. Milho Caruru, picão-preto, rubim,

estrelinha
Orius thyestes Milheto, trigo Apaga-fogo, caruru, cordão-de-

-frade, estrelinha, mentrasto,
picão-preto, poaia, rubim
Fonte: (Abreu et al., 2021; Bortoli; Oliveira, 2006; Bueno et al., 2009, 2009; Carvalho et al., 2006;
2012; Chaves et al., 2010; Diniz, 2006; Haro et al., 2011; Peres et al., 2009; Resende et al.,
2012; Silveira et al., 2003b; 2009).
esses predadores em termos de habitat, abrigo, torno de 3 a 4 semanas, dependendo da tempera-

presas e pólen (BUENO; ZANUNCIO, 2009). tura e disponibilidade de alimento. Os predadores
Vivem normalmente escondidos no meio O. insidiosus e O. thyestes não apresentaram
indução de diapausa quando submetido a diferen-
As fêmeas colocam seus ovos inseridos em tes regimes de fotoperíodo no Brasil (BUENO,
tecidos tenros das plantas (postura endofítica), 2009).
Como a maioria dos antocorídeos, a sobre-
também se localizam suas presas, como os tripes. vivência de Orius em áreas sem presas é possível
São predadores muito vorazes, tanto os devido a sua capacidade de explorar recursos
adultos como as ninfas, desde o primeiro estádio vegetais, incluindo pólen e seiva (LATTIN, 1999;
ninfal, consumindo várias presas durante seu CALIXTO et al., 2013; MENDONÇA et al.,
ciclo de vida e podendo matar mais presas do 2021). Por exemplo, O. insidiosus se alimenta de
que requerem como alimento. Possuem hábito
diurno e ninfas e adultos são bastante ativos e ingerindo água e pequenas quantidades de açú-
rápidos na planta em busca pela presa, agre- cares, amidos e aminoácidos da planta (ARMER
gando-se em áreas com presas em abundância, et al., 1998).
além da capacidade de sobreviver em condições O pólen é uma importante fonte de alimento
de escassez ou ausência de presas (BUSH et al.,
1993; MENDES; BUENO, 2001; BUENO, 2009; sua disponibilidade pode melhorar a manutenção
MENDONÇA et al., 2021). desses inimigos naturais na área de cultivo (BUE-
Apresentam o desenvolvimento de ovo a NO et al., 2009; SILVEIRA et al., 2009; LABBÉ
adulto em cerca de 20 dias e longevidade em et al., 2018; ABREU et al., 2021; MENDONÇA

et al., 2021). Segundo van Lenteren et al. (2020) atender aos programas de liberação. Diferentes
alimentar-se de plantas ajuda no estabelecimento métodos de criação de Orius foram aprimorados,
e na sobrevivência das espécies de Orius quando levando em consideração as facilidades para ob-
há falta de alimento rico em proteína animal e tenção de alimento, substrato de oviposição, tipos
de abrigo, recipientes de criação, controle de
decorrentes de sua alimentação como ocorre qualidade, armazenamento e custo de produção
para outros predadores que apresentam o mesmo (MENDES et al., 2005a e b; BUENO et al., 2006;
hábito, como o mirídeo Nesidiocorius tenuis DINIZ, 2009; BUENO, 2009; CARVALHO et
(Reuter) (Hemiptera: Miridae), cuja alimentação al., 2010; BUENO et al., 2014; MONTORO et
esporádica em frutos de tomate pode causar da- al., 2020a e b).
nos que depreciam seu valor na comercialização. O alimento é um importante fator que in-
As interações inseto-planta para os
percevejos do gênero Orius são bastante com- espécies de Orius, além de determinar o custo
plexas (BUENO; ZANUNCIO, 2009). Souza et da criação. A criação de Orius em hospedeiros
al. (2020) demonstraram que O. insidiosus foram naturais, como tripes, é trabalhosa e cara, pois
atraídos pelos voláteis emitidos por plantas sob envolve a criação da presa em plantas hospe-
infestação simples e múltipla de Tetranychus deiras, necessitando da manutenção contínua
urticae Koch (Acari: Tetranychidae) e dessas plantas. Na maioria das vezes, têm sido
Frankliniella insularis (Franklin) (Thysanoptera: utilizados alimentos alternativos para solucionar
Thripidae), não mostrando nenhuma preferência esse problema.
entre essas presas. Os ovos de lepidópteros são considerados
Pesquisas recentes têm mostrado que as presas alternativas de alta qualidade nutricional,
relações Orius-planta podem induzir defesas particularmente ovos de Anagasta kuehniella
nas plantas para a repelência de pragas ou atra- (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) e Sitotroga
ção inimigos naturais. Bouagga et al. (2018) cerealella (Olivier) (Lepidoptera: Gelechiidae),
demonstraram que as picadas provocadas por os quais têm sido utilizados em criações mas-
Orius laevigatus (Fieber) em pimentão induziu sais de diferentes espécies de Orius (BUENO,
repelência para a mosca-branca Bemisia tabaci 2009; CALIXTO et al., 2013; DE CLERCQ et
(Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae) e para o al., 2014; BERNARDO et al., 2017). Segundo
tripes F. occidentalis e atraiu o parasitoide Mendes et al. (2002) fêmeas de O. insidiosus
de mosca-branca Encarsia formosa (Gahan) alimentadas com ovos de A. kuehniella colo-
(Hymenoptera: Aphelinidae). Esses resultados caram cerca de nove vezes mais ovos (195,3
podem contribuir para o controle biológico de ovos) do que aquelas alimentadas com o pulgão
mosca-branca e tripes. Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae)
(20,0 ovos) e três vezes mais ovos que aquelas
CRIAÇÃO MASSAL DE ORIUS
alimentadas com o tripes Caliothrips phaseoli
O uso de Orius no controle biológico au- (Hood) (Thysanoptera: Thripidae) (70,0 ovos).
mentativo envolvem a sua criação sob condições Entretanto, devido ao alto custo dos ovos de
controladas. Por esse motivo, muitas pesquisas lepidópteros, pesquisas sobre alimentos alterna-
têm visado à adequação ou à melhoria de técnicas tivos mais baratos para a criação massal de Orius
para a criação massal de Orius em quantidade, têm sido realizadas (BUENO; ZANUNCIO,
qualidade e com baixo custo econômico para 2009; DE CLERCQ et al., 2014). Bernardo et
EPAMIG
51
al. (2017) mostraram que o ácaro Tyrophagus die

putrescentiae (Schrank) (Astigmata: Acaridae) -
pode ser usado como alimento alternativo para pulação ao longo das gerações, fazendo com que,
a criação de O. insidiosus. MONTORO et al. desse modo, ainda não são usadas em criações
(2020a) criaram Orius majusculus (Reuter) com comerciais (MORALES-RAMOS et al., 2014).
adultos congelados de Drosophila melanogaster Na criação de antocorídeos, a seleção de
(Meigen) (Diptera: Drosophilidae) e constataram um substrato ideal para oviposição é uma das
que esse alimento poderia ser usado na fase de etapas mais importantes. A oviposição endofítica
criação das ninfas desse predador para reduzir a é uma característica observada entre as espécies
dependência no uso dos ovos A. kuehniella. de Orius, sendo que o ovo é inserido no tecido
Cistos de Artemia sp. foram testados como
alimento alternativo para Orius. Apesar de não permite a visualização dos ovos sob microscópio
apresentar valor nutricional semelhante aos estereoscópio. A postura endofítica é uma forma
ovos de A. kuehniella estão sendo usados como de proteger os ovos da ação de inimigos naturais
alimento complementar na criação massal do e fatores abióticos, como dessecação ou calor
(SHAPIRO; FERKOVICH, 2006).
predador (DE CLERCQ et al., 2014).
Orius tem preferência por tecidos vegetais
O desenvolvimento de dietas artificiais
tenros, normalmente aqueles próximos do ápice
foi uma das grandes conquistas dos programas
de crescimento da planta. Esses locais além de
de criação de insetos em larga escala, seu uso
macios, o que facilita a inserção do ovo, possuem
permite um ganho em escala, padronização dos
vasos condutores mais próximos da superfície, o
processos e redução de custos (PARRA, 2021a).
que facilita o acesso a seiva em sua na fase inicial
Por outro lado, existe uma variação muito grande
de vida (LUNDGREEN; FERGEN, 2006). YU et
de sucesso do seu uso, principalmente em relação
al. -
ao hábito alimentar dos insetos, sendo os herbí-
rizam sua postura em regiões do tecido vegetal
voros mais fáceis e os predadores e parasitoides
os mais difíceis (PARRA, 2021b).
No caso de Orius, - o que facilita a inserção do ovo. Além disso, essas
riam reduzir o custo de produção e vêm sendo dobras oferecem proteção para ninfas neonatas.
estudadas a bastante tempo (ARIJS; DE CLERQ, Um dos principais obstáculos para a criação
2004; DE CLERCQ et al., 2014; MONTORO massal de Orius é a escolha de um substrato
et al., 2020b). No entanto, ainda não foram de oviposição que seja aceito pela fêmea, de
superados problemas de fornecimento de todos baixo custo e de fácil obtenção. O substrato de
os nutrientes necessários e os aspectos físicos oviposição mais comumente utilizado no país é
da dieta. Orius são predadores sugadores e a Bidens pilosa
dieta precisa ser oferecida em estado líquido ou L.) (MENDES et al., 2005b; BUENO, 2009).
Carvalho et al. (2010) demonstraram que brotos
que nesse estado as contaminações são mais de feijão também podem ser utilizados por O.
frequentes e há necessidade de um material insidiosus para postura tendo a vantagem de se-
suporte que abrigue essa dieta (ZHANG et al., rem produzidos com a mesma qualidade durante
2008). Os aspectos físicos têm sido resolvidos todo o ano, não necessitarem de grandes áreas
com uso de técnicas de microencapsulamento para sua produção, reduzindo assim, os custos e
(HUNG et al., 2021), mas a oferta apenas da o trabalho com o preparo.

Brotos ou inflorescências precisam ser cos, como sobrevivência e predação (BUENO

mantidos turgidos, o que é feito normalmente et al., 2014).
com uso de água livre ou algodão umedecido.
Esse fato pode levar a ocorrência de fungos e/ CONTROLE BIOLÓGICO DE PRAGAS
UTILIZANDO ORIUS
ou bactérias afetando a viabilidade de ovos e
ninfas, o que pode ser minimizado com uso de A produção em larga escala e a comerciali-
desinfetantes de forma racional (DINIZ et al., zação destes predadores já ocorre desde 1985 e
2006). Uma alternativa de substrato que evite atualmente já está presente em mais de 15 países
esse tipo de contaminação é o uso de folhas de (BUENO; VAN LENTEREN, 2021). Sua libera-
plantas suculentas, especialmente aquelas do ção vem sendo empregada em diversos cultivos
gênero Sedum, que mantem sua turgidez até como estratégia para o controle biológico de tri-
eclosão dos ovos e não necessitam de fontes pes, moscas-brancas, ácaros e lepidópteros, mas
externas de água (YANO et al., 2002; SAFAEI se alimentam de muitas outras espécies de pragas
et al., 2016). Tentativas de desenvolvimento de (BUENO, 2009; VAN LENTEREN et al., 2020).
A forma mais comum de liberação de Orius
sem sucesso (CASTANÉ; ZALOM, 1994). é na fase adulta e a recomendação do número
Espécies de Orius apresentam hábito crípti- a ser liberado varia em função da cultura e da
co, ou seja, preferem habitar locais escondidos. infestação do organismo indesejável, condições
O canibalismo tem sido observado em várias climáticas etc. Por exemplo, em cultivos com
espécies de Orius e para reduzir esse risco nas pólen, como o pimentão, gérbera, morango e
criações desse predador é necessário prover lo- berinjela o Orius podem ser introduzidos preven-
cais de abrigo usando vários tipos de materiais, tivamente na taxa de 1-2 Orius/m² assim que se
como papel dobrado, casca de trigo, grãos de
arroz, papel toalha e papelão corrugado (TOM- 1-2 Orius/m² deve ser introduzido quando os
MASINI et al., 2004; BUENO et al., 2006). tripes começam a aparecer (BIOBEST, 2021).
Deve-se observar que a composição do material Na Espanha, a implementação do controle
colocado junto com os insetos nos recipientes de biológico com liberações de O. laevigatus jun-
criação, o qual serve de abrigo e suporte contra to com o ácaro predador Amblyseius swirskii
Athias-Henriot (Acari: Phytoseiidae) é a chave
grandemente a sobrevivência dos mesmos du- para o manejo bem-sucedido de F. occidentalis
rante os procedimentos de criação no laboratório. e B. tabaci em cultivo de pimentão em casa de
A produção comercial de O. insidiosus vegetação e é uma prática comum utilizada pe-
em biofábricas no país tem permitido seu uso los agricultores. Na região de Murcia e Almeria
em cultivos em casa de vegetação e no campo. a área sob biocontrole aumentou de 200 ha em
Entretanto, a otimização das técnicas de criação 2005-2006, para cerca de 10.000 ha em 2015-
de O. insidiosus nas biofábricas ainda é uma ne- 2016 (VAN LENTEREN et al., 2020; VAN DER
BLOM et al., 2021). A liberação de Orius em
mais os custos desse predador no mercado. Uma pimentão é feita quando a planta apresenta de 2 a
das estratégias é o armazenamento, que auxilia no
é de 1-1,5 Orius/m2, e se repete 2 a 3 semanas
O. insidiosus pode ser armazenado por até dez depois na taxa de 0,5-1,5 Orius/m2. O período
dias a 8 ºC, sem afetar seus parâmetros biológi- de instalação de Orius no cultivo é o momento
EPAMIG
53
mais delicado e, em alguns casos, são espalhados após sua liberação (CARVALHO et al., 2008).
ovos de A. kuehniella para que os adultos tenham
alimento altamente nutritivo disponível. Essa de plantas na área de cultivo podem favorecer
a manutenção e o estabelecimento de espécies
tripes, tanto causando danos diretos, como vetor de Orius e contribuir para o controle de pragas.
de viroses. Além disso, outras espécies de Orius
ocorrem de forma espontânea nos cultivos nas como pólen, néctar e refúgio, os quais podem
casas de vegetação, controlando as populações favorecer a atração e manutenção de inimigos
de F. occidentalis e Thrips tabaci Lind. (Thysa- naturais nas áreas de cultivo (ABREU et al.,
noptera: Thripidae) (PLASENCIA et al., 2008). 2021; VAN DER BLOM et al., 2021; VEN-
No Brasil, diversas culturas estão usando ZON et al., 2021). Em avaliação de 11 espécies
O. insidious para controle de tripes em casas de de plantas para manutenção de Orius sauteri
vegetação e em campo aberto (PARRA, 2019). (Poppius) Zhang et al.
A recomendação para a cultura do crisântemo, o predador apresentou os melhores parâmetros
plantado diretamente no solo, sob cultivo pro- biológicos em Leonurus artemisia. Essa planta
tegido, é de 1,5-2 predadores/m2 liberados no é sinonímia de Leonurus sibiricus, conhecida
início da infestação. Para a cultura da gérbera, popularmente, no Brasil, como rubim, a qual foi
em vasos, sob cultivo protegido, recomenda-se também considerada uma boa hospedeira para
19,2 predadores/m2 (BRASIL, 2019). O. insidiosus, O. thyestes e Orius sp. (DINIZ,
Em crisântemo de corte liberações de O. 2006). Foi demonstrado por Bueno et al. (2009)
insidiosus resultaram em efetivo controle de F. que a presença do cravo (Tagetes erecta L.) com
occidentalis quando foram realizadas liberações
de O. insidiosus na taxa de 1,5-2,0 Orius/m2. O O. insidiosus e no controle do tripes em cultivo
número médio de tripes decresceu de 4,7 para 2,5 de roseira em casa de vegetação comercial.
tripes na cultivar Yellow Snowdon e de 2,8 tripes/ A associação de O. laevigatus e Phytoseiulus
planta para 1,1 tripes/planta em ‘White Reagan’ persimilis Athias-Henriot (Acari: Phytoseiidae)
após a primeira liberação. A praga foi efetiva- para o controle de Tetranychus urticae (Koch)
mente controlada pelo predador O. insidiosus e (Acari: Tetranychidae) não preveniu a preda-
nenhuma injúria foi encontrada no crisântemo ção intraguilda (VENZON et al., 2001). Por
(SILVEIRA et al., 2004). outro lado, Souza et al. (2020) observaram uma
Em morango semi-hidropônico, Chaves et resposta adicional no consumo de T. urticae
al. O. insidiosus liberados quando os predadores O. insidiosus e Neoseiulus
na taxa de 4,0 Orius/m proporcionaram uma re-
2
californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae)
dução de 91% na população de F. occidentalis aos foram mantidos juntos em roseira, o que resultou
21 dias após a liberação. Em gérbera, o controle maior consumo do ácaro-rajado que o predador
de F. occidentalis foi obtido quando se utilizou isolado. Em distâncias curtas, O. insidiosus não
1,2 O. insidiosus por vaso, reduzindo a população apresentou capacidade em discriminar misturas
de tripes de 20 a 80%, comparado ao controle voláteis de plantas infestadas com ácaros
químico, evitando o aparecimento de sintomas T. urticae, tripes F. insularis ou ambos e não apre-
de danos nas plantas. Além disso, o predador foi sentou preferência por nenhuma das espécies de
capaz de se estabelecer e reproduzir na área, pois presas, sendo ambas aceitas para alimentação. Os
ninfas e adultos foram encontrados duas semanas autores concluíram que o predador tem potencial

como agente de controle biológico do ácaro-ra- Investimentos em pesquisa e difusão de

jado e tripes em cultivo de roseira, visto que é tecnologia são fundamentais para que estratégias
capaz de encontrar as presas independentemente mais sustentáveis de manejo de pragas, como
da co-ocorrência de ambos os herbívoros. o uso destes predadores, sejam adotadas pelos
Esses resultados mostram a importância agricultores. Neste sentido, também é impor-
desse predador como agente de controle bioló- tante manter uma colaboração entre os centros
gico, no entanto, mais pesquisas são necessárias, de pesquisa, as universidades, as biofábricas,
especialmente relacionadas liberações em dife- extensionistas e agricultores.
rentes cultivos de casa de vegetação e campo, Atualmente, o mercado brasileiro de insu-
sua associação a outras pragas na mesma cultura, mos biológicos conta com 423 produtos registra-
dentre outros. dos, um número ainda pequeno se comparado aos
inseticidas sintéticos, mas em pleno crescimento
(PARRA et al., 2021) e parte destes produtos são
Em função de uma série de fatores, dentre predadores, dentre eles, os antocorídeos. Tal fato
eles, a pressão da sociedade pela oferta de pro- permitirá que mais agricultores vivenciem expe-
dutos agrícolas produzidos com o mínimo de riências bem-sucedidas no uso desses inimigos
inseticidas, o uso do controle biológico de pragas naturais em diferentes cultivos aumentando a
no Brasil tem crescido na taxa de 25% ao ano, sustentabilidade da produção agrícola nacional.
superior a média mundial (PARRA et al., 2021).
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EPAMIG
Conservação de entomopatógenos em cultivos agrícolas 59
Conservação de entomopatógenos em cultivos agrícolas
Mayara Loss Franzin1, Marcela Cristina Silva Caixeta2, Jéssica Letícia Abreu Martins3,
Wânia dos Santos Neves4, Madelaine Venzon5
INTRODUÇÃO trazendo benefícios para a cultura. Uma delas

O solo é um reservatório de biodiversidade é o controle natural de pragas do solo, pois os
esporos que estão presentes no solo, penetram
e os fungos são um dos maiores constituintes
a cutícula dos insetos, colonizando-os e estabe-
desta biodiversidade. Entre os fungos habitantes
lecendo a infecção (SINHA et al., 2016). Além
do solo, encontram-se os entomopatogênicos,
disso, por meio de uma relação endofítica, podem
que ocorrem naturalmente no solo (HERNÁN-
promover o crescimento vegetal, a transferência
DEZ-DOMÍNGUEZ et al., 2016; KEPLER et
de nutrientes para as plantas e a proteção contra
al., 2015; MOREIRA et al., 2019; SHARMA
patógenos (BEHIE; BIDOCHKA, 2014; BAM-
et al., 2018) na rizosfera (HU & LEGER, 2002;
ISILE et al., 2018; DARA, 2019).
MORGAN et al
raízes, caules e folhas (AHMAD et al., 2020;
espaciais e a diversidade de plantas são os prin-
BEHIE et al., 2012, 2015, BATTA, 2013, BA-
cipais elementos que contribuem para a riqueza
MISILE et al., 2018; WYREBEK et al., 2011).
e composição da comunidade de fungos no solo
Os mais encontrados são dos gêneros Beauveria (TEDERSOO et al., 2014; HIIESALU et al.,
e Metarhizium, que são importantes agentes 2014; PROBER et al., 2015). Vale ressaltar que,
de controle microbiano de pragas, pois quase a manutenção dos fungos entomopatogênicos
todas as ordens de insetos são suscetíveis a eles requer um ambiente com menor radiação solar no
(DAVID, 1967). Além de ser um reservatório solo, alta umidade e estabilidade microclimática
no qual esses fungos persistem, no solo também (LIN, 2007). Porém, essas características não são
ocorre grande parte do ciclo de vida dos fungos naturais nos cultivos agrícolas convencionais,
entomopatogênicos, incluindo multiplicação onde há extensas áreas de monocultura a pleno
dentro de hospedeiros e também crescimento sol, com reduzida diversidade e utilização ex-
saprofítico, endofítico e rizosférico (ELLIOT et cessiva de agrotóxicos para o controle de pragas
al., 2000; HESKETH et al., 2010; MORGAN et e doenças (BROWN et al., 2020), acarretando
al., 2005; PELL et al., 2010). efeitos negativos na funcionalidade do ecossis-
No agroecossistema, os fungos entomo- tema, reduzindo a microbiota do solo (PELL et
patogênicos podem exercer diversas funções, al., 2010; VERES et al., 2013; RUSCH et al.,
1
Eng. Agrônoma, M.Sc., Estudante de Doutorado, UFV - Depto. de Entomologia, Viçosa, MG,
mayarafranzin@gmail.com.
2
Bióloga, D.Sc., Bolsista de Pós-Doc, Consórcio Pesquisa Café, EPAMIG Sudeste, Viçosa, MG,
marcela.cristina@ufv.br.
3
Eng. Agrônoma, M.Sc., Estudante de Doutorado, UFV - Departamento de Entomologia, Viçosa, MG,
jessica.abreu@ufv.br.
4
Eng. Agrônoma, D.Sc., Pesq. Epamig Sudeste, Viçosa, MG, wanianeves@epamig.br.
5

60 Franzin, M.L. et al.
2016; WINDING et al., 2020). Portanto, se faz insetos que vivem acima do solo como moscas
necessário adotar estratégias que melhorem o -brancas, pulgões e cochonilhas (ZARE; GAMS,
microclima dentro dos cultivos agrícolas que 2001; LIU et al., 2006). Já Beauveria, Isaria e
seja propício para a manutenção dos fungos Metarhizium são organismos amplamente dis-
entomopatogênicos no solo. tribuídos nos agroecossitemas, integrantes da
microbiota do solo (CHANDLER et al., 1997;
OCORRÊNCIA DE FUNGOS KELLER et al., 2003; MOREIRA et al., 2019).
ENTOMOPATOGÊNICOS NO
Esses últimos, além de infectar artrópodes, po-
AGROECOSSISTEMA
Os fungos entomopatogênicos estão distri- et al.,

buídos em dois principais grupos: Hypocreales e 2012; BEHIE; BIDOCHKA, 2014; FISHER et
Entomophthoromycota (HUMBER, 2008; WEIR al., 2011; KEYSER et al., 2015; KRELL et al.,
& BLACKWELL, 2001). Alguns deles ocorrem 2018). Devido a capacidade de se desenvolver
naturalmente no agroecossistema (HERNÁN- em diferentes substratos, tais gêneros são os mais
DEZ-DOMÍNGUEZ et al., 2016; KEPLER et comuns em áreas de cultivos agrícolas. Uma re-
al., 2015; MOREIRA et al., 2019; SHARMA et visão feita por Vega (2018) relata a ocorrência de
al., 2018, HAJEK & ST LEGER, 1994) e podem Beauveria e Metarhizium em diversos cultivos,
causar epizootias (doença em um alto número de como endofíticos de espécies arbóreas, legumi-
indivíduo dentro de uma mesma população) em nosas e gramíneas em diversos países, inclusive
insetos e outros artrópodes (HAJEK; ST LEGER, no Brasil.
1994) A maioria dos representantes dos Ento-
mophthoromycota são entomopatógenos obri- ESTRATÉGIAS PARA CONSERVAÇÃO DOS
gatórios, além de serem normalmente altamente FUNGOS ENTOMOPATOGÊNICOS NOS
CULTIVOS AGRÍCOLAS
especializados, podendo se adaptar ao ciclo de
vida do hospedeiro ou controlar o comportamen- Apesar da ampla distribuição dos fungos
to do inseto, potencializando sua transmissão. As entomopatogênicos no solo, alguns fatores,
populações naturais desses fungos no ambiente bióticos e abióticos, são necessários para poten-
são capazes de atuar como agentes de controle cializar sua abundância e atividade nos cultivos
de insetos e ácaros (STEINKRAUS, 2007). agrícolas, como: alta umidade, temperatura
Por exemplo, a espécie Pandora neoaphidis é amena, proporção de matéria orgânica no solo,
usualmente relacionada a epizootias de pulgões pH e incidência solar (MEYLING; PELL, 2006;
(SCORSETTI et al., 2010), enquanto Neozygites
é um patógeno especializado em ácaros et al., 2007). No entanto, as práticas agrícolas
da família Tetranychidae (CHANDLER et al., convencionais com agroecossistemas cada vez
2000).
No entanto, o maior número de espécies o equilíbrio ecológico do sistema, e consequen-
de fungos entomopatogênicos encontrados na- temente, a conservação dos fungos entomopato-
turalmente nos cultivos agrícolas estão dentro gênicos no solo.
da ordem Hypocreales, tais como os gêneros: Estratégias utilizadas dentro do controle
Metarhizium, Aschersonia, Beauveria, Isaria biológico conservativo podem também ser bené-
e Lecanicillium. Os gêneros Aschersonia e
Lecanicillium são frequentemente associados a (FUXA, 1998; MEYLING & EILENBERG,
EPAMIG
2007; PELL et al 2010). Um dessas estratégias positivamente correlacionada com o controle

é o consórcio da cultura principal com outras biológico natural de pragas em áreas de cultivo
espécies de plantas e a manutenção de plantas em que os recursos naturais e a micobiota do solo
espontâneas nas entrelinhas das lavouras que são mais preservados mais sustentáveis (MOREI-
sirvam de abrigo e forneçam alimento alternati- RA et al., 2019). Perez (2016) observou a morte
vo para predadores e parasitoides, viabilizando mais rápida do inseto-isca Tenebrio molitor em
assim o controle biológico conservativo das amostras de solo vindas do cultivo de pimenta
pragas (FIEDLER et al., 2008; JONSSON et al., com manutenção das plantas espontâneas em re-
2015; AMARAL et al., 2016; BEGG et al., 2017, lação ao cultivo limpo, sem plantas espontâneas.
VENZON et al., 2019, REZENDE et al., 2014). Porém, a adoção de cultivos agrícolas diver-
A maior cobertura de sombra fornecida pelas
plantas associadas e pelas plantas espontâneas Um estudo realizado em cultivo de café na região
pode favorecer a persistência dos fungos ento- do Cerrado mineiro mostrou que um ano após a
mopatogênicos no solo. Esse benefício é possível implementação de um sistema de cultivo de café
porque a radiação solar diminui e a estabilidade
microclimática aumenta em áreas sombreadas de Metarhizium spp. no solo. Além disso, a
(LIN, 2007), fatores ambientais importantes mortalidade da isca T. molitor foi mais rápida
que contribuem para a ação de entomopatóge- nas amostras de solo vindas do café em sistema
nos no solo (BRAGA et al., 2001; LOVETT &
ST. LEGER, 2014). Considerando a associação convencional (FRANZIN, 2021 em prep.).
mutualística de fungos entomopatogênicos com
plantas, uma maior diversidade de plantas tam- ocorreu de forma estratégica, utilizando ingá
bém favorece a abundância e atividade desses (Inga edulis), fedegoso (Senna macranthera),
fungos (BARELLI et al., 2018; POSADA et erva-baleeira (Varronia curassavica), que são
al., 2007). espécies conhecidas por fornecerem serviços
Em alguns estudos em que foram compa- ecossistêmicos importantes, como atração e
rados a presença de entomopatógenos em dife- fornecimento de alimento de insetos inimigos
rentes sistemas de cultivo é possível observar
que existe uma maior ocorrência desses fungos estrategicamente podem ser uma alternativa ao
em sistemas mais sustentáveis (CLIFTON et al., cultivo convencional, favorecendo a manutenção
2015; GOBLE et al., 2010; JABBOUR; BAR- de predadores e parasitoides e melhorando a
BERCHECK, 2009; KLINGEN et al., 2002). microbiota do solo.
Um estudo realizado na Zona da Mata mineira
seja, cultivo de café associado a outras espécies -

de árvores, está relacionado com a morte mais dos é uma alternativa aos cultivos convencionais,
rápida do inseto-isca Tenebrio molitor compa- favorecendo a conservação dos fungos entomo-
rado a áreas de cultivos convencionais a pleno patogênicos no solo (MOREIRA et al., 2019;
sol (MOREIRA et al., 2019). Esses resultados PEREZ, 2016; FRANZIN, 2021 em prep.), por
indicam uma maior atividade dos fungos ento- fornecer um microclima favorável à manuten-
ção da atividade de fungos entomopatogênicos
autores sugerem que essa resposta pode estar no solo. Porém, na escolha das plantas a serem

associadas à cultura principal, diversos fatores trol, v.103, p.69-77, 2016. https://doi.org/10.1016/j.
devem ser levados em consideração, tais como: biocontrol.2016.07.007.
a adaptação da espécie ao clima do local onde BAMISILE, B.S.; DASH, C.K.; AKUTSE, K.S.;
KEPPANAN, R.; WANG, L. Fungal Endophytes:
será implantada; a copa da planta não deve som- Beyond herbivore management. Frontiers in Micro-
brear a cultura principal a ponto de lhe causar biology, v.9, p.1-11, 2018. https://doi.org/10.3389/
prejuízos e a utilização de plantas que tragam fmicb.2018.00544.
outros benefícios para cultura, como a atração e BARELLI, L.; MOREIRA, C.C.; BIDOCHKA,
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manutenção de inimigos naturais e polinizadores.
Metarhizium involves rhizoplane colonization.
Além disso, a manutenção das plantas espontâ- Microbiology, v.164, p.1531-1540, 2018.
neas nas entrelinhas deve ser feita de maneira Me-
criteriosa, mantendo-as em uma altura e distância tarhizium anisopliae (Metch.) Sorokin (Ascomycota:
da cultura principal que permita o sombreamento Hypocreales) against larvae of Plutella xylostella L.
(Yponomeutidae: Lepidoptera) infesting Brassica
do solo sem trazer prejuízos ao desenvolvimento napus plants. Crop Protection, v.44, p.128-134,
e produção da cultura principal. Deve-se também 2013. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2012.11.001.
observar quais plantas espontâneas ocorrem no BEGG, G.S. et al. A functional overview of conserva-
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66 Togni, P.H.B. et al.
Interações entre escalas espaciais no controle biológico conservativo:

da paisagem ao cultivo
Pedro Henrique Brum Togni1, Madelaine Venzon2, Ana Carolina Gomes Lagôa3,
Ana Claudia da Silva4, Rafaela Mendes Assunção5, Camila Alves Rodrigues6
INTRODUÇÃO distância entre si. Tais interações podem resultar

O controle biológico conservativo con- em efeitos que variam do negativo ao positivo
siste na manipulação e no manejo do habitat no controle das populações de pragas (STRAUB;
agrícola para conservar e manter as populações FINKE; SNYDER, 2008; LETOURNEAU et al.,
de inimigos naturais visando a redução dos efei- 2011). Porém, a presença de um inimigo natural
tos negativos das pragas nos cultivos (VENZON, em um determinado cultivo pode depender da
SUJII; 2009; VENZON et al., 2019a). Essa es- heterogeneidade, da composição do habitat em
tratégia alinha a conservação da biodiversidade que a cultura está presente, do tipo e diversidade
com a provisão do serviço ecossistêmico de de presas e outros recursos providos por plantas
controle biológico. É necessário desenhar (ou (ex. pólen e néctar) presentes. Já, as áreas além
redesenhar) sistemas agrícolas que favoreçam dos limites da propriedade, como as áreas de ve-
a fauna local de inimigos naturais, combinado getação natural, atuam como as principais fontes
à adoção de práticas culturais menos danosas à de inimigos naturais para colonizar diferentes
biodiversidade. O controle biológico conservati- cultivos em uma região (TSCHARNTKE et al.,
vo envolve então a compreensão das interações 2012; BEGG et al., 2017).
- Portanto, para o manejo funcional do habitat
deve-se considerar que há diversos fatores eco-
para então manipular as interações de interesse
para o agricultor (BEGG et al., 2017). de manejo na provisão do controle biológico que
Cada espécie ou grupo funcional (ex. estão operando em diferentes escalas simultanea-
predador, parasitoide, praga) interage com o mente (KARP et al., 2018). Isso implica que para
habitat de formas e em escalas espaciais distin- cada escala considerada, diferentes abordagens
tas simultaneamente. Por exemplo, os inimigos de estudos e estratégias de manejo podem ser em-
naturais podem interagir através de interações pregadas. Essas abordagens devem ser capazes
competitivas, predação intraguilda ou de forma de lidar com a complexidade ecológica inerente
complementar quando estão a milímetros de desses sistemas, para assim mediar ações locais
1
Biólogo, Dr., Prof., UnB - Depto. Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas - Campus Darcy Ribeiro,
Brasília, DF, pedrotogni@unb.br.
2
Eng. Agrônoma, Ph.D., Pesq., Epamig Sudeste, Viçosa, MG, madelaine@epamig.br.
3
Bióloga, Dra , Prof a , UNIP - Campus Brasília, Brasília, DF, acglagoa@gmail.com.
4
Bióloga, M.Sc., Doutoranda Ecologia, UnB, Programa de Pós-Graduação em Ecologia - Campus Darcy
Ribeiro, Brasília, DF, anaclaudiasilva386@gmail.com.
5
Bióloga, M.Sc., Doutoranda Ecologia, UnB, Programa de Pós-Graduação em Ecologia - Campus Darcy
Ribeiro, Brasília, DF, rafaela12assuncao@gmail.com.
6
Eng. Agrônoma, Dra , Prof a , IF Goiano - Campus Ceres, Ceres, GO, camila.rodrigues@ifgoiano.edu.br.
EPAMIG
Interações entre escalas espaciais no controle biológico conservativo: da paisagem ao cultivo 67
(diversidade gama) que são os potenciais coloni-

naturais. Apesar da necessidade de considerar as zadores das fazendas e dos cultivos (BEGG et al.,
características locais onde as estratégias serão 2017). A fragmentação de habitats da paisagem
utilizadas, é possível estabelecer princípios ge- pela expansão agrícola, invariavelmente leva a
rais que guiem a tomada de decisão quanto ao
manejo do habitat e contribuam para o manejo das áreas de vegetação nativa, são criados mo-
ecológico de pragas. Neste capítulo, abordare- saicos de áreas naturais intercaladas com os mais
mos os princípios gerais sobre como considerar diversos usos do solo. Isso muda a disposição e
diferentes escalas espaciais no manejo do habitat composição dos recursos nos habitats para os
em estratégias de controle biológico conservativo
tendo como foco a compreensão das interações dispersão entre habitats (FAHRIG et al., 2011).
ecológicas mais relevantes em cada escala. Nesse ponto, o manejo do habitat pode reduzir
os efeitos negativos da fragmentação.
ECOLOGIA DAS INTERAÇÕES ENTRE A teoria prevê que a coexistência de múlti-
ESCALAS ESPACIAIS
plas espécies competidoras e a persistência das
Nos estudos sobre interações entre escalas relações consumidor-recurso aumentam quando
espaciais, o primeiro ponto relevante a ser com- a dispersão de indivíduos entre habitats é redu-
preendido são os processos ecológicos que atuam zida. Reduzir a dispersão aumenta a chance de
sobre as interações que estruturam as comunida- crescimento populacional de diferentes espécies,
des locais de inimigos naturais. Em cada escala aumentando a probabilidade de colonização
espacial há elementos estruturais distintos que dos habitats locais (AMARASEKARE, 2008).
devem ser considerados. A escala da paisagem Espera-se que paisagens com maior quantidade
é composta por todos os elementos bióticos e de áreas naturais bem conectadas aumentem a
abióticos que estão fora dos limites da proprie- riqueza de espécies de inimigos naturais. Por
dade. Essa escala geralmente envolve um manejo outro lado, paisagens mais homogêneas irão
regional e um esforço coordenado de diferentes selecionar apenas um grupo restrito de espécies
agricultores e atores civis e públicos em larga especializadas ou tolerantes à fragmentação,
escala. A segunda escala é a da fazenda, composta homogeneizando as comunidades de inimigos
por todos os tipos de habitats dentro dos limites naturais. Portanto, a diversidade de habitats
da área da propriedade. Na escala da fazenda, o naturais menos fragmentados e mais conectados
manejo de diferentes tipos de habitats com usos terá consequências positivas na manutenção da
e arquiteturas distintas representam a base para diversidade de espécies ecologicamente redun-
o (re)desenho da propriedade. Já, a escala local é dantes ou complementares que podem prover o
correspondente a área de cultivo e suas margens, controle biológico nos cultivos (CONCEPCIÓN
onde o controle biológico será provido. et al., 2012).
Na escala da paisagem, os diferentes tipos Já, na escala da fazenda, a manutenção
de uso do solo (ex. agricultura, pecuária, infraes- de habitats com diferentes usos (ex., áreas de
-
cipalmente a dinâmica espacial das populações de pousio) aumenta a chance de reter uma maior
de inimigos naturais. Essas áreas componentes diversidade de espécies no interior da fazenda
da paisagem e seu arranjo espacial determinam (TOGNI et al., 2019a). Essas áreas devem pos-
o pool regional de espécies de inimigos naturais suir arquiteturas variadas e diversidade do habitat

distintas para aumentar a possibilidade das es-

pécies com diferentes características ecológicas (VENZON et al., 2019a). Esses recursos e con-
estejam sempre presentes. Reduzir a intensidade dições podem ser providos pela diversidade do
habitat visando à provisão de abrigo, microclima
favorável, presas alternativas e suplementares
chance desses habitats servirem como refúgio e recursos providos por plantas, como pólen e
em períodos de entressafra ou em períodos com néctar (GONTIJO, 2019). Tais práticas visam
condições climáticas extremas (HARTERREI- reduzir a sobreposição de nicho entre os inimigos
TEN-SOUZA et al., 2021). naturais, maximizando a coexistência de espécies
Esses habitats participam da dinâmica de no mesmo habitat capazes de controlar diferentes
pragas simultaneamente.
áreas cultivadas ao longo do tempo e no espaço. -
Áreas não cultivadas ou cultivadas menos inten- nejo na provisão do controle biológico depende
sivamente podem ser uma fonte qualitativa de da forma em que as espécies de inimigos naturais
espécies de inimigos naturais aptas a colonizar interagem no cultivo (STRAUB; FINKE; SNY-
os cultivos, mesmo antes da chegada das popu- DER, 2008). Em algumas situações, há espécies-
chave na comunidade que são responsáveis pelo
lações de pragas (TOGNI et al., 2019a). Quando
decréscimo populacional de uma praga alvo.
as presas dessas espécies chegam (pragas) nos
Nesse caso, a identidade da espécie pode ser
cultivos, os inimigos naturais já presentes na área
mais importante do que a diversidade de inimigos
podem aumentar em abundância rapidamente,
naturais. Quando as espécies são ecologicamente
em resposta a densidade populacional de suas
similares, a adição de mais espécies de inimigos
presas. Na escassez de presas, os habitats adja-
naturais não resulta em incremento do controle
centes servem como refúgio para parte dessas
biológico, mas o torna mais resiliente à perda de
espécies (TSCHARNTKE et al., 2012). Quando
2019). Para o manejo nessa escala, deve-se en-
inimigos naturais atuam de forma complemen-
tão considerar a diversidade e a intensidade de
tar (ex. espécies que atacam diferentes fases do
manejo dos habitats, bem como a disposição dos
desenvolvimento da praga), o aumento da bio-
habitats na propriedade para reduzir os fatores
diversidade pode aumentar o controle biológico
limitantes a ocorrência das espécies de interesse. (TOGNI et al., 2019b). Ainda assim, efeitos
Dependendo do arranjo espacial dessas áreas, a negativos também podem ocorrer. As interações
dinâmica espacial das espécies pode ser favore- negativas ocorrem quando interações competi-
cida na fazenda para estabelecer uma dinâmica tivas ou interações como a predação intraguilda
fonte-sumidouro de populações de inimigos na- são frequentes. Dessa forma, na escala local,
turais entre habitats (AMARASEKARE, 2008). deve-se compreender as interações no cultivo
Porém, manter as espécies nas imediações que favoreçam a atuação e retenção dos inimigos
dos cultivos não é necessariamente garantia de naturais considerando a diversidade, estrutura e
aumento do controle biológico. As espécies de- composição do habitat e o nicho ecológico das
vem ser capazes de chegar nas áreas cultivadas e espécies envolvidas. Isso tende a favorecer as
serem retidas nesses locais. É necessário prover interações positivas que aumentam o controle
recursos e condições para os inimigos naturais biológico em detrimento das interações negativas
a partir de um planejamento fundamentado na entre inimigos naturais.
EPAMIG
MANUTENÇÃO DE INIMIGOS NATURAIS cultivo, área urbana). É um elemento mais rela-

NA PAISAGEM cionado a qualidade e quantidade das diferentes
manchas de habitat na paisagem. Geralmente as
métricas utilizadas são a área do habitat, a pro-
As paisagens são formadas por uma di-
porção de um tipo de habitat em relação a outros
versidade de tipos de habitats que podem ser
e a diversidade de tipos de habitats na paisagem
explorados por inimigos naturais ou pelas pragas
(FAHRIGH et al., 2011).
(CONCEPCIÓN et al., 2012). Um dos elementos
ao arranjo espacial dos elementos na paisagem,
como o tipo de habitat (natural ou antropizado)
incluindo a conectividade entre eles, o que pode
mais extenso e dominante na paisagem. Em
remeter à fragmentação do habitat. As métricas
agroecossistemas, a matriz é geralmente deter-
minada pelos diferentes tipos de uso e ocupação
a densidade de borda, densidade de manchas de
do solo voltados para atividades agropecuárias,
como áreas plantadas e pastagem. Outros ele-
habitats (FAHRIGH et al., 2011). Na Europa,
mentos que compõem a paisagem podem ocorrer por exemplo, nas paisagens com áreas naturais
em forma de pequenas manchas, que diferem menos fragmentadas, onde há mais bordas de
em tipo e funcionalidade e se distinguem da vegetação nativa em contato com as áreas agrí-
matriz (ex. pequenos remanescentes de vegeta- colas, há um aumento da abundância de inimigos
naturais e um controle de pragas 1,4 vezes maior
TSCHARNTKE, 2006). Em geral, populações do que em paisagens agrícolas onde a vegetação
nativa é muito fragmentada e pouco conectada
agrícolas, enquanto as comunidades de inimigos (MARTIN et al., 2019)
naturais generalistas tendem a ser mais diversas É importante ressaltar que as métricas rela-
em matrizes mais naturais (KARP et al, 2018). tadas acima descrevem bem a estrutura geral da
Em áreas de cultivo de algodão, por exemplo, paisagem, porém, a depender do grupo funcional
em questão (ex. praga, predador, parasitoide), a
pode favorecer a colonização do cultivo por percepção e a função de cada habitat na paisa-
predadores generalistas-chave para o controle gem podem ser diferentes. Os tipos de habitats
biológico de diferentes pragas do algodoeiro -
(PEROVIC et al., 2018). sos presentes e no grau de dependência desses
Independente da matriz, cada tipo de ha- recursos que espécies ou grupos de espécies têm
bitat possui recursos e condições distintos. Isso nos habitats (FAHRIG et al., 2011). Quando a
implica que os recursos estão heterogeneamente
distribuídos na paisagem e que o tipo de habitat -
- ção de cada tipo de habitat de acordo com a sua
sentes localmente (GARDINER et al., 2009). importância presumida para os inimigos naturais
Os principais parâmetros para medir a qualidade, (KARP et al., 2018). Por exemplo, Frizzo et al.
a quantidade e a distribuição desses habitats na (2020) demonstraram que o controle biológico
de ovos de lepidópteros aumenta com a riqueza
composição refere-se aos elementos que com- e abundância de formigas predadoras na fazenda.
Outros inimigos naturais como coccinelídeos e

é negativamente afetada pela quantidade e co-

formigas na predação de ovos. Contudo, a atua- nectividade dos fragmentos de vegetação nativa
ção das formigas no controle biológico depende que estão até 4km ao redor das propriedades. Ao
principalmente da quantidade de vegetação nati- mesmo tempo, os inimigos naturais do inseto são
va na paisagem, enquanto a predação por outros
Contudo, a riqueza, abundância e diversidade
agrícolas na paisagem. Portanto, a heterogenei-
dade funcional da paisagem para cada grupo de fragmentos que estão de 0,5 km a 1 km ao redor
inimigo natural deve ser considerada no manejo da área cultivada. Esse estudo demonstra que
da praga alvo em cada cultura. a vegetação nativa impacta negativamente a
movimentação da praga em larga escala. Como
Escala de resposta à paisagem
os inimigos naturais são mais dependentes dos
Um outro ponto relevante no manejo de recursos locais e de suas presas, fatores mais
paisagens para o controle biológico conservativo próximos às áreas cultivadas são mais relevantes.
é que a biodiversidade pode responder a fatores
Biodiversidade, paisagem e controle
da paisagem em diferentes distâncias da área
biológico
cultivada. Alguns grupos podem responder a
Há evidências claras de que a riqueza e a
habitats mais próximos aos cultivos, enquanto abundância de espécies têm efeitos positivos
outros respondem a fatores que estão a quilô-
metros de distância. Nesses casos, a capacidade da paisagem interfere de forma negativa nes-
de dispersão das espécies e a forma como usam se resultado (DAINESE et al., 2019). Alguns
os habitats podem ser tão relevantes quanto a sirfídeos
disponibilidade e qualidade dos recursos nas
manchas de habitat (BEGG et al., 2017). movimentando-se entre diferentes habitats em
Em uma ampla revisão sobre o tema, porém paisagens heterogêneas para completar o ciclo de
sem os dados para o Brasil, Karp et al. (2018) vida (BREWER; ELLIOT, 2004). Um padrão se-
- melhante foi observado para insetos parasitoides
res a composição da paisagem e os efeitos no con- nativos, onde paisagens complexas promovem
trole biológico são bastante variáveis no mundo. a diversidade de suas comunidades, de modo
que a conservação destes insetos pode exigir
autores é que muitos estudos não encontram a a manutenção de habitats naturais de sucessão
escala de resposta adequada de uma espécie, ou tardia próximo dos cultivos (LETOURNEAU;
grupos de espécies, de inimigos naturais à paisa- BOTHWELL-ALLEN; STIREMAN III, 2012).
gem. Portanto, um fator fundamental relacionado Da mesma forma, paisagens com habitats frag-
ao manejo do habitat é considerar a escala de mentados podem afetar o comportamento de
resposta adequada (CHAPLIN-KRAMER et al., busca e de agregação de coccinelídeos, resultan-
2011). Em um estudo recente, Novaes (2021) do em possíveis surtos populacionais de afídeos
amostrou 20 propriedades produtoras de tomate (WITH et al., 2002).
no Distrito Federal, sendo nove orgânicas e 11 Para favorecer o controle biológico, é neces-
sário que as relações ecológicas entre inimigos
-branca Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) naturais e plantas hospedeiras sejam mantidas
EPAMIG
na paisagem circunvizinha aos agroecossistemas çam o movimento da população ou de parte dela

et al., 2018). Isso pode favorecer a para outros habitats. Já os habitats não cultivados,
dinâmica dos organismos entre os componentes como áreas de pousio, margens dos cultivos e
áreas de vegetação nativa tendem a ser mais
naturais entre áreas cultivadas e áreas não culti- heterogêneos e com menor regime de distúrbio.
vadas (TSCHARNTKE et al., 2008). Portanto, a Então, as comunidades de inimigos naturais po-
dem encontrar recursos, alimentos alternativos e
a múltiplos fatores em escalas espaciais amplas, suplementares, abrigo e condições mais estáveis
para a manutenção de suas populações nos pe-
ríodos de safra e entressafra (BIANCHI; BOOIJ;
a atuação desses organismos e qual a escala e os TSCHARNTKE, 2006). Áreas cultivadas e não
componentes da paisagem mais relevantes para cultivadas estão conectadas na fazenda, o que
isso. A compreensão dessas relações é especial- faz com que as populações de pragas e inimigos
mente importante em regiões tropicais como o
Brasil devido a carência de dados, mas princi- que ocorre nos habitats adjacentes (TOGNI et
palmente pela enorme diversidade de espécies al., 2019a).
em comparação a regiões temperadas. No Brasil, já foi demonstrado que as áreas
não cultivadas em pousio ou de vegetação nativa
A ESCALA DA FAZENDA servem como fonte de espécies de inimigos natu-
Manutenção de espécies próximas às rais para os cultivos em uma constante dinâmica
áreas de cultivo de troca de espécies entre habitats ao longo do
tempo (TOGNI et al., 2019a). Contudo, a diver-
A escala da fazenda, de certa forma, também
sidade da fazenda interage com o tipo de manejo
faz parte da paisagem dos agroecossistemas. Po-
adotado nas áreas cultivadas. Em fazendas com
rém, aqui a consideramos uma unidade discreta
o manejo orgânico e agroecológico e com maior
porque processos e padrões ecológicos podem
diversidade de habitas, o controle biológico
ser observados e o habitat pode ser manejado de
provido por predadores, parasitoides e por mi-
forma distinta em relação a paisagem. O principal crorganismos aumenta conforme o distúrbio dos
ponto nessa escala é facilitar a manutenção das cultivos diminui. Quando isso ocorre, a atuação
populações de inimigos naturais próximas às dos diferentes grupos de inimigos naturais é
áreas cultivadas e conectar os diferentes tipos superior ao uso de inseticidas na mortalidade
de habitats em toda a propriedade para facilitar de pragas (TOGNI et al., 2019b). Dessa forma,
na escala da fazenda, a manutenção de habitats
As fazendas, em geral, são compostas por diversos e bem conectados, aliados a práticas
áreas cultivadas e não cultivadas. As áreas culti- culturais menos intensivas nos cultivos são ele-
vadas, sejam elas perenes ou anuais, estão sempre mentos chave para que a conservação de espécies
sujeitas ao maior regime de distúrbio do que as seja traduzida em controle biológico.
áreas não cultivadas. Nessas áreas o manejo do
Áreas de vegetação nativa na propriedade
solo, de insetos, aplicação de inseticidas, tratos
culturais e a colheita são as principais fontes de As áreas de vegetação nativa são os prin-
distúrbio para pragas e inimigos naturais (TS- cipais conectores entre a paisagem e a escala da
CHARNTKE et al., 2008). Esses distúrbios for- fazenda. As áreas de vegetação nativa são par-

cialmente protegidas por lei no Brasil e são parte áreas de nascente, encostas ou declives maiores
integrante da área da fazenda. De acordo com a que 45º e áreas de mangue. Além de serem pro-
Lei 12.651/2012, todo o imóvel rural deve manter tegidas por lei, essas áreas tem um grande valor
uma parte da área de vegetação nativa protegida para o controle biológico e provisão de vários
com o objetivo de garantir o uso econômico dos outros serviços ecossistêmicos de interesse para
recursos naturais de forma sustentável, auxiliar a agricultura, como a polinização (DAINESE et
na conservação e na manutenção dos proces- al., 2019). As áreas de vegetação nativa podem
sos ecológicos, possibilitando a conservação ainda ser manejadas conjuntamente com barrei-
da biodiversidade. Essas áreas são tratadas na ras e faixas de vegetação para otimizar o uso do
legislação como Reserva Legal e o percentual espaço, incrementar a produção e favorecer a
que ocupam da área total varia entre os biomas conectividade entre habitats na fazenda para os
brasileiros. Por exemplo, na Amazônia, 80% da inimigos naturais (Figura 1).
área deve ser mantida sem exploração, enquanto
que no Cerrado essa área varia de 20% a 35%,
-
mesma legislação traz que Áreas de Proteção temas de cultivo onde são intercaladas espécies
Permanente (APP) devem ser conservadas em nativas, exóticas e culturas de interesse agrícola
áreas rurais ou urbanas, independente da Reserva em uma série sucessional de espécies vegetais
Legal. Essas áreas incluem, por exemplo, faixas que se estabelecem ou são introduzidas em cada
de vegetação nas margens de cursos d’água, estágio sucessional. Do ponto de vista econômi-
Figura 1 - Esquema mostrando como a vegetação nativa e área cultivada podem ser distribuídas, para
melhorar a produtividade dentro de uma propriedade e integrar os diferentes elementos que
compõem as áreas plantadas e não plantadas dentro da fazenda.
EPAMIG
co, os SAFs fornecem ao produtor uma maior ESCALA LOCAL E O AUMENTO DA

variedade de produtos para a comercialização, PERMEABILIDADE DO HABITAT
além de favorecer a biodiversidade local. Os Todas as práticas e escalas relatadas ante-
SAFs podem ser dispostos em manchas, em li- riormente são importantes para que as espécies
nhas formando barreiras de divisão dos talhões de inimigos naturais, mantidas na propriedade
de cultivo ou podem ser o próprio sistema de ou nas proximidades, realizem o controle bioló-
cultivo. No bioma Cerrado, os SAFs podem ser- gico localmente. Para que essas espécies sejam
vir como um abrigo para as espécies de inimigos
naturais, mas não para as pragas, especialmente devem ser utilizadas estratégias que aumentem
durante o período de seca em cultivos de horta- a atratividade e a permeabilidade do habitat para
liças (HARTERREITEN-SOUZA et al., 2014). os inimigos naturais. A técnica mais amplamente
Isso implica que mesmo em períodos de condi- utilizada para isso é o aumento da diversidade
ções abióticas adversas, os SAFs servem como vegetal de forma planejada na área de cultivo (re-
importantes refúgios para os inimigos naturais visão em LETOURNEAU et al., 2011). Existem
(REZENDE et al., 2014). Os predadores adultos uma série de estratégias disponíveis para essa
da família Dolichopodidae (Diptera) forrageiam -
nos ambientes agrícolas onde suas presas são sivamente revisado, especialmente considerando
mais abundantes. Porém, utilizam os SAFs e as o contexto local dos agroecossistemas brasileiros
áreas de vegetação nativa para reprodução, pois (ver VENZON; SUJII, 2009; SUJII et al., 2010;
suas larvas dependem de locais mais úmidos e LETOURNEAU et al., 2011; VENZON et al.,
como muita matéria orgânica para se desenvol- 2011; VEZON et al., 2019ab), será dado foco
verem (HARTERREITEN-SOUZA et al., 2021). aos princípios gerais dessas estratégias que incre-
Em cultivos perenes como a café, experi- mentam a permeabilidade do habitat para atração
mentos conduzidos na Zona da Mata Mineira e manutenção dos inimigos naturais.
revelaram que o plantio da cultura em sistemas
Regulação populacional local de
populações de inimigos naturais e pragas
das pragas chaves da cultura, o bicho-mineiro e
a broca-do-café (REZENDE et al., 2014). Nesse Na natureza, as populações em sistemas
tipo de SAF, o uso seletivo de plantas como o
ingá atrai uma grande diversidade de predadores bottom-up ou top-down. Ambos dizem respeito
e parasitoides dessas pragas, contribuindo para o a como as populações das espécies de uma co-
controle biológico e aumento da produtividade da munidade são reguladas. Esses conceitos podem
cultura (REZENDE et al., 2021). Portanto, o uso ser utilizados para entender, por exemplo, como
de SAFs pode ser bastante relevante para conser-
var espécies de inimigos naturais e servir como uma propriedade são controladas. No contro-
um habitat fonte de indivíduos para colonização
dos cultivos. Como possuem características que predadores) determinam a biomassa dos níveis
ao mesmo tempo se assemelham aos habitats
naturais e aos sistemas de cultivo, esses habitats Então, o predador diminui a abundância da sua
são importantes refúgios conectores de outros presa, isso tem um efeito em cascata que chega
habitats na fazenda.

biomassa dos recursos que eram consumidos mas, o que possibilita que se tenha vários tipos
pela presa aumente (HAIRSTON; SMITH; SLO- de consórcios em uma mesma propriedade. Para
BODKIN, 1960). Já no controle bottom-up, os isso, devem ser selecionadas espécies de plantas
que sejam agronomicamente compatíveis entre
- si e que provenham recursos como pólen e néc-
res (ex. plantas), devido principalmente a uma tar para os inimigos naturais mais generalistas.
limitação na quantidade de recursos aos níveis Esses recursos devem ser de fácil acesso para os
inimigos naturais, mas não para as pragas (VEN-
Em sistemas agrícolas, Root (1973) usou ZON; SUJII, 2009). É possível se aproveitar
essas predições para propor a hipótese dos inimi- também das relações evolutivas entre plantas e
gos naturais. O autor demonstrou que o aumento inimigos naturais para favorecer essas espécies.
da diversidade vegetal nos agroecossistemas Por exemplo, a joaninha Cycloneda sanguinea
incrementa a abundância de inimigos naturais (Coleoptera: Coccinellidae) possui uma atração
localmente. Isso porque há mais recursos e con- inata por voláteis de coentro. O coentro, no está-
dições para suportar populações maiores desses gio vegetativo, pode ser utilizado como sítio de
insetos do que em ambientes simplificados. oviposição para as fêmeas e serve de abrigo para
Como consequência, isso irá gerar uma cascata
fonte de recursos que aumenta a sobrevivência
Apesar disso, nem sempre o aumento da diver- dos adultos (TOGNI et al., 2016).
sidade vegetal necessariamente leva ao aumento Uma outra estratégia promissora é a ma-
da permeabilidade do habitat ou do controle nutenção estratégica de plantas espontâneas no
biológico nos cultivos (LETOURNEAU et al., interior ou nas margens dos cultivos. Quando
2011). Isso pode depender da estratégia utilizada bem manejadas essas plantas podem ter uma
e das espécies de plantas presentes. Por isso, uma função importante na coexistência de espécies
estratégia-chave é determinar como as espécies de inimigos naturais (VENZON et al., 2019b).
de inimigos naturais podem coexistir na cultura As plantas espontâneas, especialmente as nativas,
e encontrar combinações de plantas ou práticas podem promover a coexistência entre coccine-
culturais que promovam sua coexistência. lídeos nativos e a espécie exótica Harmonia
axyridis (Coleoptera: Coccinellidae). As espécies
cultivos
recursos (pólen e néctar) providos por essas
As técnicas utilizadas para aumentar a per- plantas do que a espécie exótica (AMARAL et
meabilidade do habitat e retenção de inimigos al., 2013). Esse uso diferencial de recursos faz
naturais são fundamentadas principalmente na com que as espécies partilhem espacialmente o
habitat e permite que mais espécies relevantes
(SUJII et al. - para o controle biológico estejam presentes no
cação espacial bastante utilizado são os sistemas cultivo. Como resultado, mesmo quando estão
de produção em policultivos, onde duas ou nas margens, as plantas espontâneas aumentam
mais plantas de interesse econômico, sejam de a abundância de coccinelídeos e o controle bio-
diferentes espécies ou diferentes cultivares, são lógico de afídeos (SILVA, 2021). A maior com-
plantadas juntas na mesma área. Os policultivos plexidade estrutural do habitat promovida por
podem ser arranjados no espaço de diversas for- essas plantas também aumenta a ocorrência de
EPAMIG
outros predadores generalistas como as aranhas geralmente não é uma regra (BARRAT, 2018).
(AMARAL et al., 2016.). Para que o controle biológico seja conhecido,
popularizado e bem manejado, é necessária e
urgente uma aproximação entre professores, pes-
podem aumentam a permanência de inimigos quisadores, extensionistas e produtores (TOGNI
naturais nas áreas cultivadas. Plantas utilizadas et al., 2019a; VENZON et al. 2020). Para além
para a adubação verde como Crotalaria spp. da transferência de informação, a extensão rural
(Fabaceae), Mucuna spp. (Fabaceae), Cajanus deve auxiliar de outras formas, como em escolhas
cajan (Fabaceae), Zea mays (Poaceae) e Sorghum viáveis economicamente, implantação de tecno-
bicolor (Poaceae) melhoram as condições físicas
e químicas do solo. Assim como a rotação de dar suporte em transições de sistemas (ALVES;
culturas, a adubação verde e a manutenção da SANTANA; CONTINI, 2016). A integração mais
cobertura viva do solo com a vegetação espon- profunda entre agrônomos, biólogos, ecólogos e
diversas outras áreas é requerida para o sucesso
ao mesmo tempo em que provê condições míni- do controle biológico conservativo. Pensando
mas para a sobrevivência dos inimigos naturais.
é igualmente importante e a aproximação com
cultivos podem auxiliar na manutenção de uma produtores deve ser trabalhada com atenção, já
fauna diversa de inimigos naturais nos cultivos que estes são os principais responsáveis pelas
e contribuir para o controle biológico e redução mudanças em relação a como o manejo de pragas
de surtos populacionais de pragas (SUJII et al., é realizado. Um trabalho de pesquisa, sem a coo-
2010). peração da extensão e atuação de governantes,
O PRODUTOR RURAL COMO CONECTOR DE grande obstáculo da agricultura brasileira.

ESCALAS
Para que qualquer mudança possa ocorrer, CONSIDERAÇÕES FINAIS
independente da escala em questão, é necessário As práticas agrícolas devem ser pensadas

que as práticas de manejo estejam de acordo com
as demandas e com as realidades locais dos pro- ocorre dentro da propriedade (escala local)
pode ser tão importante quanto o que ocorre em
com essas demandas e conhecer os inimigos toda a paisagem que circunda a propriedade. A
naturais e suas interações ecológicas, bem como conservação dos inimigos naturais dentro da
presas, recursos e práticas culturais (VENZO et propriedade pode depender da disponibilidade de
al., 2020). Sem estudos ou informações nesse recursos (alimento, abrigo, entre outros) dentro
sentido, o produtor rural não conseguirá mini- dos diferentes habitats na fazenda. No entanto,
mizar interações negativas e não aproveitará para que possam colonizar a fazenda é preciso
os benefícios advindos do manejo cultural na que esses inimigos naturais tenham condições de
propriedade (VENZON et al., 2019ab). Mas se estabelecer regionalmente (escala regional),
as informações ou resultados obtidos por pes- o que irá depender diretamente da presença de
quisadores precisam chegar até o campo, pre- habitats naturais. Mas somente isso pode não ser
ferencialmente com linguagem simples, o que

das áreas de agricultura intensiva na paisagem

(escala da paisagem) pode afetar negativamen- (CNPq), à Coordenação de Aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior (CAPES), à Fundação
populações de pragas. Sendo assim, é preciso de Apoio à Pesquisa do Distrito Federal (FAP-
pensar em estratégias que supram as necessida- DF, processo no 00193- 00000934/2019-11) e à
des das fazendas, levando em consideração as Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de
diferentes escalas e o redesenho da propriedade
de acordo com os contextos locais, regionais e das pesquisas e concessão de bolsa aos autores.
paisagísticos. Madelaine Venzon é bolsista de produtividade
Para isso, os sistemas agrícolas devem do CNPq.
ser vistos como parte integrante dos sistemas
ecológicos, onde as interações ocorrem entre REFERÊNCIAS
diversos elementos que os compõem, sejam eles ALVES, E.R. de A.; SANTANA, C.A.M.; CONTINI,
plantados ou não. Compreender as interações que E. Extensão rural: seu problema não é a comunicação.
determinam as comunidades naturais é o primeiro In: VIEIRA-FILHO, J.E.R.; GASQUES, J.G.; CAR-
VALHO, A.X.Y. de Agricultura, transformação
passo para saber como manipular as interações
produtiva e sustentabilidade. Brasília, DF: Ipea,
de interesse. Por outro lado, é necessário lembrar 2016. 398p.
que para que essas mudanças ocorram, é preciso AMARAL, D.S.S.L.; VENZON, M.; DUARTEA,
uma aproximação entre pesquisadores, técnicos, M.V.A.; SOUSA, F.F.; PALLINI, A.; HARWOODC,
extensionistas, sociedade e governos alinhados J.D. Non-crop vegetation associated with chili pepper
agroecosystems promote the abundance and survival
com as demandas locais dos produtores. Isso
of aphid predators. Biological Control, v.64, n.3,
pode ser realizado através de pesquisas partici- p.338-346, 2013.
pativas e uma integração entre diferentes áreas AMARAL, D.S.S.L.; VENZON, M.; SANTOS, H.H.;
incluindo ecologia, agronomia, gestão ambiental SUJII, E.R.; SCHMIDT, J.M.; HARWOOD, J.D.
e extensão rural (VENZON et al., 2020). Esses Non-crop plant communities conserve spider pop-
ulations in chili pepper Agroecosystems. Biological
são os pilares para construção de uma agricultura
Control, v.103, p.69-77, 2016.
sustentável com um olhar multidisciplinar para
AMARASEKARE, P. Spatial dynamics of foodwebs.
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EPAMIG
Plantas como fonte de polens para uso no controle biológico conservativo 79
Plantas como fonte de polens para uso no controle biológico conservativo
Elen de Lima Aguiar-Menezes1, Vinicius José Fernandes2, Thiago Sampaio de Souza3
INTRODUÇÃO práticas agrícolas que possibilitem a proteção e o

- aumento da abundância dos inimigos naturais de
do, em seu sentido restrito, como a utilização pelo ocorrência natural (i.e., autóctones) dentro dos
homem de organismos vivos que possuam pelo agroecossistemas e de seu entorno, buscando a
menos uma fase de vida que se alimente de inse- conservação e a atuação mais efetiva deles no
controle de pragas (EILENBERG et al., 2001;
visando suprimir a densidade populacional des- FONTES et al., 2020; VENZON et al., 2021).
sas pragas (EILENBERG et al., 2001; FONTES Como uma forma de proteção dos inimigos na-
et al., 2020; PARRA et al., 2021). Os organismos turais das pragas, o uso de inseticidas seletivos
entomófagos (i.e., que se alimentam de insetos) ou de menor toxicidade tem sido considerado
estão, portanto, entre os agentes de mortalidade como uma prática de CBC, em substituição aos
biótica. São também referidos como agentes de inseticidas de amplo espectro de ação, os quais
controle biológico ou simplesmente conhecidos podem causar efeitos letais e/ou subletais em in-
como inimigos naturais das pragas. Eles podem -
ser vertebrados (e.g., pássaros insetívoros), in- tários com uso permitido na agricultura orgânica
vertebrados (e.g., aranhas, ácaros predadores e (EHLER, 1988; ZANUNCIO et al., 2016).
insetos entomófagos) e microrganismos capazes No entanto, a prática agrícola que melhor
de causar doenças em insetos (e.g., bactérias,
fungos, nematoides e vírus entomopatogênicos). de espécies de plantas atrativas aos inimigos na-
Os insetos entomófagos, por sua vez, podem turais autóctones, dentro dos agroecossistemas e,
ser categorizados em dois tipos: parasitoides e sempre que possível, ao nível de paisagem agrí-
predadores (FONTES et al., 2020; PARRA et cola, visando otimizar o controle biológico natu-
al., 2021). ral das pragas (FONTES et al., 2020; VENZON
O controle biológico conservativo (CBC) et al., 2021). Neste contexto, o CBC está mais
está entre as estratégias de CB desenvolvidas alinhado à produção agrícola de base ecológica
pelo homem através dos tempos e que vem (ALTIERI et al., 2020) e às diretrizes da agricul-
conquistando maior interesse na busca de siste- tura orgânica no Brasil (AGUIAR-MENEZES,
mas sustentáveis de produção agrícola. O CBC 2017), uma vez que visam também o aumento da
consiste no manejo do agroecossistema, que im- biodiversidade dos agroecossistemas.
As plantas atrativas aos inimigos naturais
visam atender as exigências nutricionais e ecoló-
1
Eng. Agrônoma, D.Sc., Prof a , Depto. de Entomologia e Fitopatologia, ICBS/UFRRJ, Seropédica, RJ,
emenezes@ufrrj.br.
2
Eng. Agrônomo, M.Sc., doutorando Fitotecnia da UFRRJ - Programa de Pós-Graduação em Fitotecnia
(PPGF) - UFRRJ, Seropédica, RJ, vinicjfagro@gmail.com.
3
Eng. Agrônomo, M.Sc., doutorando Fitotecnia da UFRRJ - Programa de Pós-Graduação em Fitotecnia
(PPGF) - UFRRJ, Seropédica, RJ, thiagosampaio.agro@gmail.com.

80 Aguiar-Menezes, E. de L.; Fernandes, V.J.; Souza, T.S. de.
gicas dos inimigos naturais de modo a contribuir 2006). Além do material genético, diferentes nu-
trientes estão presentes nos grãos de pólen e que
de controle biológico (AGUIAR-MENEZES; são usados no crescimento do tubo polínico para
SILVA, 2011). Em outros países, estas plantas
das interações planta-inseto, o pólen pode usado
et al., 2012). Essas plantas como alimento por diferentes organismos (i.e., po-
podem fornecer alimentos como néctar e/ou linívoros), sejam polinizadores ou não, incluindo
os insetos predadores (ROULSTON et al., 2000;
estágio de vida não carnívoro dos parasitoides e ORRE et al., 2007; LUNDGREN, 2009).
de certos insetos predadores (e.g., crisopídeos, A composição química do pólen varia
mirídeos e sirfídeos), ou podem representar um consideravelmente entre as espécies de plantas,
suplemento ou complemento de uma presa, a sendo fonte de proteínas, carboidratos, lipídios,
exemplo do que ocorre para algumas espécies de vitaminas e minerais, entre outros compostos,
joaninhas (PORTILLO et al., 2012; VAN RIJN incluindo água (de 20% a 50%) (NIELSEN et
et al., 2013; RESENDE et al., 2015; TOGNI et al., 1955; LUNDGREN, 2009; NICOLSON;
al., 2016; HE et al., 2021). As plantas atrativas HUMAN, 2013; BUJANG et al., 2021). O con-
podem ainda ser infestadas por outros insetos teúdo bruto de proteínas pode corresponder entre
2,5% e 61% da massa seca do pólen, dependendo
da origem botânica. Todos os aminoácidos essen-
-
ciais são encontrados em grande concentração
ticularmente quando a praga se encontra ausente
no pólen, porém, em geral, as concentrações
ou em baixos níveis populacionais (LIXA et al.,
dos aminoácidos fenilalanina e triptofano são
2010; RESENDE et al., 2011; SOUZA et al.,
baixas (NIELSEN et al., 1955; ROULSTON
2021). Outros benefícios aos inimigos naturais
et al., 2000; LUNDGREN, 2009). Diferentes
proporcionados por essas plantas podem incluir
carboidratos podem ser encontrados no pólen,
condições microclimáticas mais adequadas, local
como açúcares simples (e.g., frutose, glicose e
de refúgio, abrigo e/ou sítio de acasalamento e
sacarose), amido, mono-, oligo- e polissacarí-
oviposição (SILVEIRA et al., 2003; TOGNI et
deos, variando de 1,4% a 12% da massa seca. O
al., 2016; RIBEIRO; GONTIJO, 2017).
conteúdo de lipídios varia de 1,5% a 18,9% da
Este capítulo tem o objetivo de destacar
massa seca e podem ser encontrados os ácidos
a importância do pólen como alimento para os
esteárico, láurico, linoleico, oleico, palmitoleico,
insetos predadores dentro do contexto do CBC,
através de alguns exemplos extraídos da litera- palmítico, linolênico, entre outros. Esteróis tam-
tura, com ênfase em espécies de ocorrência no bém podem ser encontrados em alguns polens.
Brasil. Também podem existir até 13 minerais (e.g., B,
Ca, K, Mg, P, S e cinzas inorgânicas), vitaminas
Valor nutricional do pólen A, C (ácido ascórbico), E (tocoferol) e muitas
plantas superiores e que se forma na antera das

- et
al., 1955; LUNDGREN, 2009; NICOLSON;
et al., 2000; GASPARINO; CRUZ-BARROS, HUMAN, 2013; BUJANG et al., 2021).
EPAMIG
No geral, independente do hábito alimen- hábito de se alimentar de pólen) (LUNDGREN,

tar, os insetos necessitam de nutrientes como 2009). Lundgren et al. (2005) estimaram que
aminoácidos, vitaminas, sais minerais, lipídios, adultos de Coleomegilla maculata DeGeer
esteróis e, principalmente, de proteínas e car- (Coleoptera: Coccinellidae) podem ingerir, em
boidratos balanceados, inclusive água, para o média, 13,15 mg de pólen de milho (Zea mays
seu desenvolvimento e fecundidade (PARRA, L., Poaceae), durante o período de antese, em
1991). Nesse aspecto, o pólen é um recurso que Illinois, EUA. Lundgren (2009) listou várias
pode atender os requerimentos nutricionais dos outras espécies de pólen consumidas por insetos
insetos polinívoros, incluindo os entomófagos. predadores distribuídos em diferentes ordens.
O pólen apresenta um conteúdo mais elevado de Medeiros et al. (2010), em seu trabalho de
proteínas do que qualquer outro tecido vegetal,
sendo considerado uma fonte rica em nitrogê- para insetos predadores, relataram que 11.335
nio e aminoácidos para os insetos predadores grãos de polens de 21 famílias de angiospermas
(ORRE et al., 2007; LUNDGREN, 2009; HE et foram recuperados de 45 adultos de C. externa
al., 2021). Um dos aminoácidos mais abundante coletados em cultivo orgânico de hortaliças
no pólen é a prolina, compreendendo até 3% do (Brasília, DF), sendo que a maioria dos polens
peso seco, sendo importante para a iniciação do pertenceu à Poaceae, com uma média de 214
voo em insetos, como em Syrphidae (LUND- grãos de pólen por adulto (n = 38), enquanto 46
GREN, 2009). grãos de pólen de 10 famílias de angiospermas
foram extraídos de 22 adultos de Hippodamia
Importância do pólen como alimento para
convergens Guérin-Menéville (Coleoptera:
os insetos predadores
Coccinellidae) coletados no mesmo local, com
Espécies de insetos predadores com hábito uma média de 1 grão de pólen por adulto, sendo
polinívoro em pelo menos uma fase de vida que o pólen de Asteraceae foi o mais comumente
podem ser encontradas em diferentes famílias recuperado dos adultos dessa joaninha. Andra-
das seguintes ordens: Coleoptera (Carabidae e de et al. (2018) evidenciaram que as Poaceae
Coccinellidae), Diptera (Syrphidae), Hemip- constituem uma importante fonte de pólen para
tera/Heteroptera [Anthochoridae, Geocoridae, as fêmeas e os machos de C. externa, os quais
Miridae, Nabidae, Pentatomidae (Asopinae) foram coletados em uma unidade experimental de
e Reduviidae], Hymenoptera (Formicidae e
Vespidae), Mantodea (Mantidae), Neuroptera Contudo, grãos de pólen de outras 18 famílias
(Chrysopidae e Hemerobiidae) e Thysanoptera de angiospermas foram também recuperados do
(Aeolothripidae e Phlaeothripidae) (HUNT et intestino dos adultos. Esses autores destacam
al., 1991; TRDAN et al., 2005; LUNDGREN, ainda o potencial do milho (Z. mays) como planta
2009; CARRILLO-ARÁMBULA; INFANTE, atrativa para C. externa.
2021; HE et al., 2021; VENZON et al., 2021). Alguns fatores, como características do
Portanto, insetos predadores podem ser inseto (e.g., largura da cabeça e tipo de aparelho
busca do pólen, tanto em sua fase adulta (Fig. 1A, da corola), podem interferir na acessibilidade
1B) ou fase larval (Fig. 1C, 1D), tendendo a
ingerir uma grande quantidade de pólen, quando impedir total ou parcialmente o acesso ao pólen.
se diz tratar da verdadeira polinivoria (ou seja, o Esses fatores, portanto, devem ser considerados

Figura 1 - Anethum graveolens L. (Apiaceae): (A) adulto de Cycloneda

sanguinea L. (Coccinellidae) (B) adulto de Syrphidae, (C) larva de Eriopis connexa (Germar)
(Coccinellidae) e (D) larva de Harmonia axyridis (Pallas) (Coccinellidae).
Fotos: Elen de Lima Aguiar-Menezes

na seleção de plantas como fonte de pólen para mófagos (LUNDGREN; WIEDENMANN,
os insetos predadores (ORRE et al., 2007). Ade- 2004; ORRE et al., 2007). Esta adequabilidade
mais, a polinivoria por insetos predadores pode, pode ser medida pelos efeitos de dietas polínicas
por vezes, ser incidental, a qual ocorre quando sobre parâmetros biológicos do inseto predador,
poucos grãos de pólen são ingeridos porque como longevidade, fecundidade e outras funções
estavam presos a outros alimentos, como néctar -
ou honeydew, ou seja, uma ingestão passiva tório (LUNDGREN, 2009; LU et al., 2014; HE
(HUNT et al., 1991; DUELLI, 1999; LUND- et al., 2021).
GREN, 2009). O consumo de pólen pode acarretar au-
mento da longevidade e fecundidade dos insetos
deve-se considerar o valor nutricional do pólen predadores (HE et al., 2021). Como resultado,
na seleção das plantas atrativas, visto que essa espera-se ocorrer incremento das taxas de so-
característica interfere na sua adequabilidade brevivência e reprodução, com consequente
como alimento para espécies de insetos ento- aumento da abundância de suas populações e
EPAMIG
da taxa de predação e, portanto, aumentando a maculata desse ser considerado no CBC ao usar
essas Apiaceae.
Assim, dependendo da espécie de inseto preda- De fato, -
dor, quando o pólen é único alimento ingerido, dófagas apresentam ovogênese normal somente
-
os parâmetros biológicos. Entretanto, por vezes, cado para Eriopis connexa (Germar) (RESENDE
é necessária a complementação do pólen com et al., 2015) e Cycloneda sanguinea L. (TOG-
outro tipo de alimento, por exemplo, néctar, ho- NI et al
neydew ou mesmo a presa, para que o predador (C. sativum) permitiu que E. connexa completas-
tenha seu desenvolvimento completado e/ou seja sem seu desenvolvimento desde larva até adulto,
capaz de se reproduzir, depositando ovos viáveis.
A título de exemplo, os próximos parágrafos
apresentam alguns estudos que demonstraram mais a presa [Myzus persicae Sulz. (Hemiptera:
esses resultados. Aphididae)], que também possibilitou maior
No caso de espécies onívoras, como C. -
maculata, Smith (1960) observou que larvas et
dessa joaninha não se desenvolveram além al., 2015). Togni et al. (2016) observaram que a
do segundo instar quando se alimentaram de -
pólen de Pinus resinosa Ait. (Pinaceae) e, tica aumentou a sobrevivência das fêmeas de C.
portanto, concluiu que se tratava de uma dieta sanguinea, mas a oviposição só ocorreu quando
inadequada. Contudo, esse autor observou ainda a presa (M. persicae) foi ofertada simultanea-
que os adultos que produziram ovos férteis foram mente.
originários de larvas que se alimentaram de pólen No caso de crisopídeos cujos adultos são
de outras espécies botânicas, incluindo pólen glicopolinívoros e tendo como referência a C.
de milho (Z. mays). Esse autor concluiu que externa, Venzon et al
possivelmente o conteúdo de proteínas no pólen fêmeas e machos desse crisopídeo alimentados
de Pinus é inadequado para o desenvolvimento com dieta de pólen de guandu (Cajanus cajan
normal das larvas de C. maculata, citando que L.) ou de crotalária (Crotalaria juncea L.)
Nielsen et al. (1955) encontraram que o pólen (ambas Fabaceae) acrescida de mel foram mais
de Pinus montana Mill. contém somente 13% longevos do que aqueles nutridos com dieta
de proteínas, enquanto o pólen de milho contém composta por um desses polens sem mel, bem
ao redor de 25% de proteínas. Larvas de C. como a adição de mel às dietas monopolínicas
maculata
flores de endro (A. graveolens), coentro (C. número de ovos. O conteúdo de proteínas des-
sativum) ou erva-doce (F. vulgare) não foram ses polens obtidos pelos autores foi de 24,9% e
capazes de completar seu desenvolvimento; 25,6%, respectivamente.Polens de duas espécies
no entanto, quando ofertadas junto com a forrageiras de Poaceae [Pennisetum purpureum
presa [ovos de Ephestia kuehniella Zeller Schum (capim elefante) e Brachiaria decumbens
(Lepidoptera, Pyralidae)], as larvas e as pupas se Stapf. (braquiária)] foram observados apresentar
desenvolveram normalmente e os adultos foram efeitos positivos sobre a biologia de C. externa,
férteis (D’ÁVILA et al., 2017). Esses autores apenas quando mel foi adicionado (OLIVEIRA
C. et al., 2009). As diferentes fontes de alimento

com a presença de mel, independente da fonte Solanum

- melongena L.; Solanaceae) foi consorciadas com
viposição e oviposição. A dieta com lêvedo de coentro (C. sativum) ou endro (A. graveolens),
cerveja + mel, seguida das dietas com pólen de -
capim-elefante (P. purpureum) + mel, pólen de sequência, ocorreu aumento da taxa de consumo
mamona (Ricinus cummunis L.) + mel e pólen de massas de ovos do besouro do Colorado,
de braquiária (B. decumbens) + mel, proporcio- Leptinotarsa decemlineata (Say) (Coleoptera:
naram aumento do número de ovos por fêmea. Chrysomelidae), principal praga das solanáceas
A. graveolens), coentro nos EUA, levando à redução no número de larvas
(C. sativum) ou erva-doce (F. vulgare) propor- dessa praga que escaparam da predação por essas
joaninhas, em comparação ao monocultivo de
que os adultos de C. externa se reproduzissem berinjela, indicando que o uso dessas apiáceas
até a terceira geração em laboratório, sendo que possibilitou melhor controle da praga pela ação
- das joaninhas. Entretanto, Cottrell e Yeargan
vidade, a duração dos períodos de pré-oviposi- (1998) observaram que a polinivoria pode reduzir
ção e oviposição e o número diário de ovos por a predação de pragas por predadores onívoros,
fêmeas foram similares entre elas (RESENDE et como C. maculata. Esses autores mostraram
al., 2017). Os autores concluem que essas Apia- que a abundância de pólen durante a antese do
ceae apresentam potencial como planta atrativa milho doce (Z. mays) pode temporariamente
para uso no CBC visando otimizar a ação de C. desviar essa joaninha de seu hábito carnívoro
externa como agente de controle biológico de e, assim, reduzir a taxa de predação de ovos de
pragas. Outros resultados sobre o valor dos re- Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctui-
dae). Pfannenstiel e Yeargan (2002) demonstra-
disponíveis em Orre et al. (2007), Lu et al. (2014) ram também que a disponibilidade de pólen de
e He et al. (2021). milho como uma fonte alternativa de alimento
para C. maculata aparentemente reduz a pre-
Implicações do consumo de pólen por
dação de ovos de H. zea em milho doce e soja
insetos predadores no CBC
[Glycine max (L.) Merr.]. No entanto, Lundgren
Estudos apontam que o uso de plantas et al. (2005) argumentaram que não está claro
atrativas provedoras de pólen para os insetos pre- se o pólen de milho pode ser mais preferido do
que a presa como alimento pela C. maculata
podendo aumentar a taxa de predação, resultando porque o pólen poderia conter algum nutriente
na otimização do controle biológico, ou seja, crítico que não pode ser obtido em outro tipo de
tem efeito positivo, mas há relato de casos em alimento, ou se é porque ele é muito abundante
que o efeito é negativo, com redução das taxas e mais facilmente encontrado.
de predação, principalmente quando envolve Na Suíça, Tschumi et al. (2016) observa-
predadores onívoros (ROBINSON et al., 2008). ram efeito positivo do uso de canteiros de 3 m
O efeito positivo dessas plantas pode ser A.
et al. (1997) graveolens, Anthemis arvensis L. (Asteraceae),
conduzido em Nova Jersey (EUA), visto que eles Anthriscus cerefolium Hoffm. (Apiaceae), Bellis
observaram que houve aumento no número de perennis L. (Asteraceae), Calendula arvensis L.
adultos de C. maculata e outras espécies de joani- (Asteraceae), Camelina sativa (L.) Crantz (Bras-
EPAMIG
sicaceae), Centaurea cyanus L. (Asteraceae), pesquisas em CBC, considerando que a maioria

C. sativum, Fagopyrum esculentum Moench dos agroecossistemas brasileiros são conduzidos
(Polygonaceae), Papaver rhoeas L. (Papavera- em monocultivo à custa da redução ou perda da
ceae) e Sinapis arvensis L. (Brassicaceae)] no diversidade vegetal. Contudo, essas espécies
controle de pulgões na cultura da batata (Solanum botânicas investigadas já se encontram adaptadas
tuberosum às condições edafoclimáticas brasileiras e, por
capazes de aumentar a biodiversidade de inimi- vezes, possuem valor de mercado para os agri-
gos naturais, atraindo os principais parasitoides e cultores. Por outro lado, são reconhecidas 35.547
predadores de pulgões, como crisopídeos, joani-
nhas e sirfídeos, e assim reduzindo os níveis de (FLORA DO BRASIL 2020), colocando o Bra-
infestação de pulgões pragas na cultura da batata.
Em sete países da Europa no período de 2016- Assim, as plantas nativas brasileiras aguardam
2017, Cahenzli et al para serem exploradas quanto ao seu potencial
-
das em aleias em pomares de maçã (Malus sp.; pólen e o néctar, para uso como plantas atrativas
Rosaceae) resultou em aumento considerável de aos inimigos naturais no contexto do CBC.
insetos predadores (e.g., Syrphidae, Chrysopidae
e outros predadores generalistas), com redução REFERÊNCIAS
-
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250.000 espécies; entretanto, de acordo com ALTIERI, M.; NICHOLLS, C.I.; FRITZ, M.A.
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quanto seu uso no manejo ambiental visando strategies. College Park: Sustainable Agriculture
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quatro famílias botânicas foram mais intensiva-
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88 Rezende, M.Q. et al.
Associational defense in coffee crops promoted by plants bearing
Maíra Queiroz Rezende1, Madelaine Venzon2, Andréia Fonseca Silva3,

Mathias Moraes Abrão4, Carolina Caderón Arroyo5
INTRODUCTION Many natural enemies can feed on plant-pro-

Indirect defense includes all plant traits vided food (WÄCKERS, 2005). Nectar, for ex-
which can attract natural enemies of the herbi- ample, is a sugar-rich liquid produced by plants
vores, and thus reduce plant loss (ALJBORY; which can attract animals, usually pollinators,
CHEN, 2018). For example, plants bearing
various life-history traits, such as development,
(KOST; HEIL, 2005; MATHEWS; BROWN; longevity and survival (EUBANKS; STYRSKY,
BOTTREL, 2007; BROWN, MATHEWS et al., 2005; KOPTUR, 2005; LUNDGREN, 2009). A
2010). It happens because the increased avail-
ability of food, such as pollen or nectar, may also morphology and anatomy for nectar secretion
result in an increased numerical response of the (GONÇALVES; LORENZI, 2007; PEREIRA;
natural enemy populations (LANGELLOTTO; PUTZKE, 2010). Commonly, the nectaries are
DENNO, 2004). As a consequence, herbivore
populations on plants offering alternative food
to natural enemies may suffer increased attacks plants are often used in agricultural systems to
compared to herbivores on plants which do not provide nectar to natural enemies and improve
supply such resources (SABELIS; VAN RIJN; biological control (TYLIANAKIS; DIDHAM;
JANSSEN, 2005). The foraging of the natural WRATTEN, 2004; HEIMPEL; JERVIS, 2005;
enemies, however, is not necessarily restricted to BALMER et al., 2013; LU et al., 2014). Nev-
the plants possessing these traits, but they could
also attack herbivores on neighboring plants
(JEZOREK; STILING et al., 2011). Thus, plants accessed because most natural enemies have
that offer an alternative food source may provide short mouthparts (JERVIS, 1998; WÄCKERS,
associational defense to surrounding plants and
therefore can be used to increase natural pest on the other hand, are more accessible and avail-
control in agroecosystems. able during all stages of plant growth, thereby
1
Engº Agrº, D.Sc., Professor, Federal Institute of Education, Science and Technology of Northern Minas
ifnmg.edu.br.
2
Engº Agrº, D.Sc., Pesq. Epamig Sudeste, Viçosa, MG, madelaine@epamig.br.
3
Biologist, M.Sc., Researcher. EPAMIG - DPPE - Herbário PAMG, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brazil,
andreiasilva@epamig.br.
4
Graduating Engº Agrº, UFV, Campus Viçosa. CEP 36570-000, Viçosa, MG, mathias_abrao@hotmail.com.
5
Master, Engº Agrº, UFV, Campus Viçosa, CEP 36570-000, Viçosa, MG, carolina.arroyo@ufv.br.
EPAMIG
89
extending food availability (WÄCKERS, 2005). ASSOCIATIONAL DEFENSE IN COFFEE

CROPS
plants (GONÇALVES; LORENZI, 2007) and Coffee is one of the world’s most valuable
occur in many parts of plants, such as stems, commodities and it is cultivated under high
leaves, stipules and flower pedicels (ESAU,
1977), which may present a variety of shapes American countries (MOGUEL; TOLEDO,
and colors (BENTLEY, 1977; MELO et al., 1999; PERFECTO et al., 1996; PERFECTO et
2010; PIRES, 2015). They are widely spread al., 2007; JHA et al., 2011; FAO, 2012). These
among angiosperms from tropical and temperate agroforestry systems are considered a refuge
regions, although they are more often found in for biodiversity, preserving regional ecological
species from tropical areas (OLIVEIRA; PIE, processes and providing important ecosystem
1998; MACHADO et al., 2008; PIRES, 2015). In services such as pest control (PEFECTO et al.,
1996; PERFECTO et al., 2007; JHA et al., 2011;
JHA et al., 2014). The center of origin of coffee
most diverse families regarding the presence of is believed to lie in Ethiopia, while its plantation
has its roots in the Near East (JHA et al., 2011).
Coffee evolved as a forest understory plant but
species), Malvaceae (308 species) and Bigno-
niaceae (267 species) (WEBER; PORTURAS; coffee landscape from shade to sun coffee in
many countries (JHA et al., 2011). It is estimat-
KEELER, 2015). The genera (Passi-
ed that more than 40% of Latin American shade
Croton, Macaranga (Euphorbiaceae),
coffee farms were converted to low shade or
Byttneria, Gossypium, Hibiscus (Malvaceae) e
open sun systems (JHA et al., 2011). Nowadays,
Adenocalymma (Bignoniaceae) have many spe-
countries such as Peru, Haiti, Honduras, Gua-
-
temala, Mexico and El Salvador still cultivate
TURAS; KEELER, 2015). Within Fabaceae, the
most of their coffee beneath shade cover, while
genera Acacia, Cassia, Inga and Senna are note-
other countries such as Colombia have converted
worthy for the great diversity of species bearing
most of their areas to low shade or sun coffee
(MOGUEL; TOLEDO, 1999; PEETERS et al.,
REIS, 2007; MELO et al., 2010). Associational 2003; JHA et al., 2011). In Brazil, 95% of the
defense mediated by extrafloral nectaries of coffee is cultivated in monocultures under full
neighboring plants has been found in natural sun (JHA et al., 2011). Only recently, small-scale
systems (JEZOREK, STILING et al., 2011) and farmers were encouraged to develop agroforestry
agroecosystems (BROWN, MATHEWS et al., coffee systems and adopt agroecological practic-
2010; REZENDE et al. 2014b; REZENDE et al., es, aiming to recover from environmental and
2021) but still poorly studied. Assessing whether social harms caused by conventional agriculture
(CARDOSO et al., 2001; SALES et al., 2013;
protection to surrounding plants may help detect SOUZA et al., 2012). The vegetation within the
important elements of diversity. This may also coffee agroforestry systems is managed based on
guide the selection of functional biodiversity for compatibility with coffee, biomass production,
labor intensity and production diversity (SOUZA
JERVIS, 2005; HEIL, 2008). et al., 2010).

Neotropical trees belonging to the genus

Inga Miller (Fabaceae) are common in coffee from sugar feeding as its survival increases,
agroforestry systems, especially because some but it still depends on food source of protein to
complete its development (REZENDE, 2014b;
production in tropical ecosystems (SOTO-PIN- COFFLER, 2020).
TO et al., 2001; SOTO-PINTO et al., 2007; -
SOUZA et al., 2010; TULLY; LAWRENCE; taries are being studying to verify their potential
SCANLON, 2012). Inga trees possess foliar for conservation biological control in coffee
nectaries and play an important role within cof- crops. Species of Senna are among them. They
fee agroforestry systems providing resources to
natural enemies and enhancing natural regulation are explored by coffee pest natural enemies.
of coffee pests. The survival of Proacrias coffeae, a coffee leaf
Pests causing major damage in coffee are the miner parasitoid, increases by four times when
coffee leaf miner Leucoptera coffeella (Guérin- the parasitoid feed on Senna cernua
Mèneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae), which nectaries (CALDERÓN ARROYO, data not
disrupts coffee photosynthesis due to premature yet published). Castor bean (Ricinus communis)
drop of mined leaves, and the coffee berry borer
enemies and among them by Chrysoperla exter-
Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera:
na, a generalist predator that feeds on several
Curculionidae: Scolytinae), which depreciates
coffee pests, including coffee berry borer and
coffee fruits due to the galleries bored into coffee
coffee leaf miner (ECOLE et al., 2002; BOTTI
seeds (DAMON, 2000; PEREIRA et al., 2007).
et al
According to Rezende and coauthors (2014a),
castor bean increased the survival of adults and
-
larvae of C. externa (ROSADO, 2007).
cantly increases with the abundance of nectary
visitors of surrounding inga trees, while propor- CONCLUDING REMARKS
tion of mined leaves decreases with increasing
Natural pest control in coffee agroforestry
systems is driven by complex ecological in-
they also assessed coffee production and natural
teractions (VANDERMEER; PERFECTO et
control of coffee pests in the presence or absence
al., 2010). Uncovering the effect of individual
of inga trees. Coffee fruits were heavier in coffee
plant species on pest regulation will help in
consorted with inga trees and coffee leaves and understanding the mechanisms which enhance
fruits were less damaged by the two main coffee
pests. These trends were observed at distances help in the design of pest-suppressive coffee
near the inga trees (until 20 meters) (REZENDE systems (STAVER; GUHARAY et al., 2001).
et al - Plants bearing extrafloral nectaries may de-
ciated inga trees can enhance natural pest control crease herbivory on neighboring plants because
in coffee agroforestry systems. Furthermore, inga
trees mediated coffee berry borer predation by effectiveness of natural enemies. Therefore, ex-
hosting a predatory thrips of the genus Trybomia
(Thysanoptera: Phlaeothripidae) that feeds on the to enhance crop protection and deserve more
pest eggs, larvae and pupae (REZENDE et al., attention.
EPAMIG
91
ACKNOWLEDGEMENTS DAMON, A. A review of the biology and control of

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plant pathogens?
Andre Freire Cruz1
INTRODUCTION h) growth inhibition of plant soil-borne

Food production needs high-technology pathogens.
input to meet the needs of rapid population Intercropping systems have shown many
growth. However, high-intensity usage of chem- advantages, especially in the proliferation of ar-
ical fertilizers and pesticides has had substantial buscular mycorrhizal fungi (AMF) as compared
impacts on the environment and human health,
leading consumers, plant growers and researchers bean intercropped with maize can exude more
to seek alternative methods that could guarantee phenolic compounds followed by an increase
this production and minimize negative impacts. in AMF propagules in soil (HUNGRIA et al.,
Among these, cover crops can bring many ben- 1997); this fact could indirectly contribute to
controlling the diseases in soils.
those aiming to produce food sustainably. These Both leguminous and grass species can be
plants are usually known as weeds and are con- applied to these systems, especially regarding
sidered harmful to agriculture due to competition
for space (above and below ground), allelopathy, plants, which have many mechanisms that could
and the fact that they sometimes harbor pests.
However, these plants considered weeds are (ISHII; CRUZ, 2009). These plants can improve
not always harmful to local ecosystems, because the soil microbial status in many fruit orchards
by increasing respiration, microbial biomass
main plants. Their effects are mostly improve- and mycorrhizal colonization (Fig. 3) (CRUZ
ment of soil health in terms of chemical, physical et al., 2019). These effects could non-directly
ameliorate the plant’s tolerance to infection by
the effects of these cover crops are related to: soil pathogens. The volatile compounds from
a) lack of herbicide use; Bahiagrass (Paspalum notatum Flugge) and nag-
b) protection against soil erosion; inatagaya [Vulpia myuros (L.) C. C. Gmel] and/
c) improvement of soil physical properties; or the antagonistic bacteria living on shoots and
d) increased supply of organic matter; roots of plants have inhibited the in vitro growth
e) moderation of acute changes in soil of R. necatrix (YASUDA et al., 2006; YASUDA;
temperature; KOBAYASHI; ISHII, 2005), which causes white
f) increase in soil fauna; root rot in fruit trees in Japan, especially on apple,
g) growth - frapes, kiwi and Japanese apricot. The inhibition
organisms; effects might be linked to:
1
Engº Agrº, D.Sc., Graduate School of Life and Environmental Sciences, Kyoto Prefectural University,
Japan, andrefcjp@gmail.com.
EPAMIG
9595
a) the chemical compounds released by These bacteria have also suppressed the
the antagonistic bacteria associated with growth of other pathogens in vitro (Fusarium
these plants; and oxysporum, Rhizoctonia solani and Pythium
b) the active compounds from these cover ultimum) and improved phosphorus solubiliza-
plants, which could be volatile or non- tion (ISHII et al., 2006). Their exudates contain
volatile ones. many active chemical compounds (volatile and
Fig. 1 - Design of fruit orchard intercropped with cover crops (ISHII; CRUZ, 2010).
Fig. 2 - Macadam nuts intercropped with fababean and Millet.
Andre Freire Cruz

96 Cruz, A.F.
biomass nitrogen) (CRUZ et al., 2020).
- yl-1-propanol, 2-methyl-1-butanol, 3-meth-

organisms, including symbiotic bacterial and yl-1-butanol, 3-hexen-1-ol, 2-hexen-1-ol, oc-
mycorrhizal fungi. tanoic acid-ethyl ester, naphthalene-1,2,3,4-tet-
rahydro-1,1,6-trimethyl, acetic acid, 4-octanoic
INDIRECT EFFECTS OF THESE PLANTS acid-ethyl ester, 2-ethyl-1-hexanol, nonanoic
Some of these compounds have been iso- acid-ethyl ester, nonanol and phenol-2,4-bis
- (1,1-dimethylethyl) (CRUZ et al., 2012; YU
itin (ISHII et al., 1997) and Tryptophan dimer et al., 2009). Among these, 2-ethyl-1-hexanol
(HORII et al., 2009). This last compound, in and 2-methyl-1-propanol was able to suppress
particular, was more abundant in Bahiagrass the in vitro growth of pathogens (F. oxysporum,
roots under drought stress than under normal R. solani and R. necatrix) without affecting the
conditions and, in vitro, promoted AMF hyphal growth of arbuscular mycorrhizal spores (Fig.
growth. Other compounds were also found in 4) (YU et al., 2009). The plants were able to
Bahiagrass with positive effects on AMF, such as regulate the release of these active compounds in
polyamines, alginate oligosaccharides (ISHII et order to control the soil pathogens and not affect
al et al., 2000)). AMF germination and colonization, using a type
of distinguishing mechanism.
plants [Bahiagrass, Naginatagaya and O-nagina- The presence of these compounds in plants
tagaya – Vulpia megalura (Nutt.) Rydb.], most could indicate the potential inhibition of patho-
of them belonging to esters and alcohol groups, gens in other plants too, such as Muscodor albus
such as Diethoxymethane, Ethanol, 2-meth- against Pythium ultimum (STROBEL et al.,
EPAMIG
97
Fig. 4 - Effects of volatile compounds originated (Prunus mume), Japanese pear (Pyrus pyrifolia
from Bahiagrass on the growth of Fusarium Nakai), peach (Prunus persica), and chestnut
oxysporum (NO: nonanol; HE: 2-ethyl- (Castanea sativa), as compared to those with-
1-hexanol; PR: 2-methyl-1-propanol; NE:
out this system (ISHII et al., 2007; MOTOSU-
nonanoic acid-ethyl ester; OE: octanoic
acid-ethyl ester) (DONG et al., 2007).
GI et al., 2004; YAMAGUCHI; ISHII, 2004).
In the case of Japanese apricot, the increase
10 l in AMF colonization coincided with a period
l
l of reduction in fertilizer applied in plots sown
8
Diaemeter of colony (mm)
with naginatagaya. As previously demonstrated

6 in an in vivo experiment, Bahiagrass and Millet
were able to stimulate the root colonization of
4 AMF, as compared to other plants (Tomato -
Lycopersicon esculentum, Trifoliate orange
2
- Poncirus trifoliata and Radish - Raphanus
0 sativus) (CRUZ et al., 2002; CRUZ; ISHII;
Control NO HE PR NE OE
KADOYA, 2000). Furthermore, in another in
vivo assay with compartmentalized pots, the
propagation of AMF spores and colonization
2001) and 2-ethyl-1-hexano from bacteria against
was increased by Bahiagrass and naginatagaya
Sclerotinia sclerotiorum (FERNANDO et al.,
among citrus seedlings (Trifoliate orange, Sour
2005; SUPRAPTA; ARAI; IWAI, 1997). These
orange – Citrus aurantium L., Rough lemon –
volatile compounds in plants can be induced by
Citrus jambhiri Lush. and Citrus natsudaidai
the pathogenic attack as a kind of stress signal
Hayata) (ISHII et al., 2007). This effect may
(PIESIK et al., 2007). They may be the result
be attributed to the substances released from
of mechanical or biological injury, which are these grasses, known as chemotrophic signals,
involved in plant defense (FREEMAN; BEAT- to attract AMF hyphae. They can also function
TIE, 2008), and sometimes have anti-pathogenic as a physical barrier against soil pathogens to
properties. block their infection of crops and fruit trees. In
Other plants, including Brachiaria
decumbens Benth., Vernonia sp. (Schwob et carried out with Black pepper in Para State
al 1999), Faba bean (Vicia faba L.) and Millet
(Pennisetum glaucum [L.] R. Br.) (CRUZ et al., application of herbicides in some places. The
2019) were also used as cover crops that could incidence of F. oxysporum
increase AMF propagules and improve soil
microbial status. Effects were mainly found in show any symptoms, so the possible reasons
plots with herbicides. for this phenomenon should be investigated.
During the summer in temperate-zone Furthermore, in another in vitro trial, some
fruit orchards, the use of a sod culture system fractions of Bahiagrass and millet root extracts
(cover crops), such as Bahiagrass and Nagina- inhibited the growth of F. oxysporum.
tagaya has been seen to increase the percentage Another indirect effect is linked to the part-
of mycorrhizal colonization in fruit trees, such ner bacteria located in these roots and shoots,
as mandarin (Citrus unshiu), Japanese apricot which may improve soil chemical properties

98 Cruz, A.F.
and function as biocontrol agents. This bacterial in common waterhemp biotypes and herbicide
antagonism effect could partially explain the ben- and crop rotation histories. Common waterhemp
biotypes were treated with 1.7 kg glyphosate ae
ecosystems. These bacteria work as P solubi- ha\u22121 or left untreated once plants reached
approximately 15 cm in height. Common water-
producers (CRUZ et al., 2008; OCHIAI; ISHII, hemp survival was visually assessed at 21 d after
2006). Additionally, they suppressed the growth glyphosate treatment (21 DAT. The protection
of the aforementioned pathogens, and Pythium against and/or predisposition of plants (crops,
ultimum, and their volatile compounds assisted vegetables and fruit trees) to soil diseases is
the growth of mycorrhizal hyphae in vitro. always observed, in particular for the most com-
monly used herbicides (LÉVESQUE; RAHE;
THE NEGATIVE IMPACTS OF HERBICIDES EAVES, 1987)and site two with annuals. At site
IN RELATION TO SOIL-BORNE PLANT
one, spraying the weed cover with glyphosate in-
PATHOGENS
creased (p?< 0.05 (Fig 5), due to damage caused
The use of cover crops could help to achieve by phytotoxicity on crops.
sustainable agriculture by reducing the applica- The mechanisms of action vary greatly,
tion of chemical fertilizers and herbicides, sug- -
gesting environmentally friendly management ganisms and the increase in inoculum potential
for food production. in weeds. Physiologically, herbicides block
Herbicides are applied worldwide to control the synthesis of phenylalanine-derived phenol
through the inhibition of EPSP synthase. These
their negative impact on soil microbial status, es- inhibited phenols (lignin precursors and phyto-
pecially on biomass, activities and diversity, has alexins) are involved in the plant’s resistance to
been documented (ROSENBAUM et al., 2014; diseases (LÉVESQUE; RAHE; EAVES, 1987)
SUBHANI et al., 2000)to determine the effects and site two with annuals. At site one, spraying
of soil sterilization and glyphosate treatment on the weed cover with glyphosate increased (p?<
infection of GR and GS common waterhemp 0.05. The use of glyphosate has altered the pop-
biotypes by Fusarium spp., and to determine the ulation of earthworms and mycorrhizal fungi in
soil microbial abundance and diversity in soils soils (ZALLER et al., 2014) and, over the years,
its application in crop areas has been positively
Fig. 5 - Theoretical scheme of herbicide effects on biotic components within the soil system (LEVESQUE
et al., 1987).
EPAMIG
99
correlated to Fusarium incidence, while affecting to an increase in root diseases, especially

the Pseudonomas population (Fig. 6) (FERNAN- those caused by fungi in soil. In parallel, these
DEZ et al., 2009; KREMER; MEANS, 2009) substances can suppress plant defenses while
glyphosate-resistant (GR. This active compound enhancing disease susceptibility in crops and
can reduce AMF colonization, microbial bio- weeds (LÉVESQUE; RAHE; EAVES, 1987)
mass and respiration (HELANDER et al., 2018; and site two with annuals. At site one, spraying
SUMALAN et al., 2010). Even in intercropping the weed cover with glyphosate increased
systems between naginatagaya and Citrus, these (p?< 0.05. In a greenhouse assay there was a
herbicides can inhibit the establishment of an
AMF hyphal network (TANIMURA et al., 2005). on soybean after application of imazethapyr or
Many other studies have shown the glyphosate, compared with soybean without
inimical effects of herbicides, which can lead herbicide (SANOGO; YANG; SCHERM, 2000).
Fig. 6 - Effects of glyphosate on number of Fusarium (A) and Pseudonomas (B) colonies (KREMER;
MEANS, 2009).

100 Cruz, A.F.
Furthermore, glyphosate has been associated CRUZ, A. F. et al. Phytochemicals to suppress

with higher levels of Fusarium head blight caused Fusarium head blight in wheat–chickpea rotation.
, [s. l.], v.78, p.72-80, 2012.
by F. avenaceum and F. graminearum. The
CRUZ, A. F. et al. Cover cropping system and mulch-
ing can shape soil microbial status in fruit orchards.
correlation with glyphosate, suggesting that Scientia Agricola, [s. l.], v.77, 2019.
this compound might cause changes in fungal CRUZ, A. F.; ISHII, T.; KADOYA, K. Distribution
communities (FERNANDEZ et al., 2009). The of Vesicular-Arbuscular Mycorrhizal Hyphae in the
Rhizospheres of Trifoliate Orange and Bahia Grass
greatest occurrence of Fusarium root infection
Seedlings under an Intercropping System. Journal
was recorded in glyphosate-susceptible and ,
resistant soybean seedlings in soils following [s. l.], v.69, n.3, p.237-242, 2000.
glyphosate treatment, indicating that plant FERNANDEZ, M. R. et al. Glyphosate associations
species are probably more sensitive to glyphosate with cereal diseases caused by Fusarium spp. in the
Canadian Prairies. European Journal of Agrono-
in nonsterile soils, and this compound may my, [s. l.], v.31, n.3, p.133-43, 2009. Disponível em:
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to determine the effects of soil sterilization and FERNANDO, W.G.D. et al
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treated with 1.7 kg glyphosate ae ha\u22121 or rhizal colonization and affects plant-soil feedback.
left untreated once plants reached approximately , [s. l.], v.642,
p.285-291, 2018.
15 cm in height. Common waterhemp survival
HORII, S. et al. Tryptophan dimer produced by wa-
was visually assessed at 21 d after glyphosate ter-stressed bahia grass is an attractant for Gigaspora
treatment (21 DAT. margarita and Glomus caledonium. World Journal
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EPAMIG
101
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102 Ferreira, P.A.; Neves, W. dos S.; Lopes, E.A.
Controle Cultural de Nematoides
Paulo Afonso Ferreira1, Wânia dos Santos Neves2, Everaldo Antônio Lopes3
INTRODUÇÃO diferentes em um determinado espaço de tempo,

Dentre os microrganismos que causam de preferência com culturas que possuam siste-
doenças em plantas os mais importantes são os mas radiculares diferentes, como uma espécie
fungos, as bactérias, os vírus e os nematoides. Os de gramínea em substituição a uma espécie de
nematoides são patógenos que habitam o solo e leguminosa. É uma das medidas de controle
podem causar grandes prejuízos ao produtor por cultural e é um dos métodos mais recomendados
reduzir drasticamente a produtividade da cultura para o manejo de nematoides em áreas infestadas
e, algumas vezes, causar a perda de até 100% da (HALBRENDT; LAMONDIA, 2004). A escolha
produção agrícola. Durante muito tempo o méto- das espécies vegetais para rotação é muito im-
do mais utilizado para o controle de nematoides portante, pois tais espécies podem constituir um
era o uso de produtos químicos, que pode provo- risco, caso sirvam como hospedeiros alternativos
car danos ao meio ambiente e colocar em risco a a outros nematoides ou patógenos do solo presen-
tes na área de cultivo. Dessa forma, essa técnica
do produto. No entanto, a exigência da sociedade
por produtos mais saudáveis vem fazendo com plantas não hospedeiras e/ou o uso de cultivares
que haja uma mudança nesse cenário e a busca resistentes aos nematoides presentes na área
por outros métodos de controle têm sido cada vez baseado no conhecimento do histórico da área e
mais utilizada. Dentre as diferentes práticas de através do resultado de análises de amostras de
controle estão os métodos culturais que englobam solo e de raízes. Por exemplo, em uma área com a
a rotação de cultura, o uso de plantas antagonistas presença do nematoide das galhas, Meloidogyne
a nematoides, a adubação química e orgânica, incognita, em que é cultivada a soja, a rotação
etc. Estas práticas visam alterar as condições da com algodão, milho ou sorgo não deve ser rea-
lavoura para desfavorecer o ataque dos nema- lizada já que as três culturas são hospedeiras do
toides. A integração dessas diferentes técnicas nematoide e isso aumentaria a população do ne-
de controle reduz em grande parte os prejuízos matoide na área. Quando M. incognita for então,
causados pelos nematoides, o que possibilita a a espécie predominante, poderão ser cultivados
redução, ou até mesmo a extinção, do uso de o amendoim ou o sorgo e milheto resistentes ao
produtos químicos na condução das culturas. nematoide (DIAS et al., 2010).
Segundo Grigolli; Asmus (2014) o algo-
ROTAÇÃO DE CULTURAS
dão é a cultura mais afetada pelo nematoide
A rotação de culturas consiste em alternar, reniforme, Rotylenchus reniformes, mas que
numa mesma área de cultivo, espécies vegetais dependendo da cultivar e da população do ne-
1
Eng. Agrônomo, D.Sc., Prof. UFMT - Campus Universitário do Araguaia, Barra do Garças, MT,
pauloafonso@ufmt.br.
2
3
Eng. Agrônomo, D.Sc., Prof. UFV - Campus Rio Paranaíba, Rio Paranaíba, MG, everaldolopes@ufv.br.
EPAMIG
Controle Cultural de Nematoides 103
matoide no solo, também podem ocorrer danos das aveias, utilizadas no sistema de rotação, foi
na cultura da soja. Em um trabalho realizado por
Asmus; Ishimi (2009), os autores observaram ser recomendadas para uso em áreas com a
que a população de R. reniformis aumentou após presença dos nematoides P. brachyurus e M.
a semeadura do algodoeiro e se manteve alta incognita (BORGES et al., 2009). É possível
durante o período em que a cultura esteve no que a rotação de culturas durante o período de
campo com uma média de 1.102 nematoides/200
cm3 de solo. Já durante o período de entressafra da população do nematoide na área, sendo
do algodoeiro em que foi cultivado centeio, cul- necessários períodos superiores para que a
tura considerada não hospedeira, a população cultura possa ser considerada uma boa alternativa
de R. reniformis declinou apresentando valores para o sistema de rotação. A rotação por um
médios de 581 nematoides/200 cm3 de solo, o período de um ano com milho em área com
que equivale a 52,5% da quantidade observada infestação natural do nematoide reniforme foi
durante o período em que o algodoeiro estava no
campo. A rotação anual ou bianual de plantas de
algodão com plantas de milho, capim-braquiária 80%, podendo assim, ser o milho considerado
uma boa alternativa para rotação de culturas
ou soja resistente, é uma importante estratégia
(ASMUS; RICHETTI, 2010).
de manejo de áreas infestadas pelo nematoide R.
Os nematoides das galhas do gênero
reniformis, reduzindo a densidade populacional
Meloidogyne atacam uma grande quantidade de
do nematoide no solo e o aumento da produtivi-
espécies de hortaliças e, por isso, o uso de rotação
dade de algodoeiro cultivado após a prática de
de culturas com espécies não hospedeiras é muito
rotação com essas culturas (ASMUS; RICHET-
difícil. Dentre as espécies de Meloidogyne mais
TI, 2010). Nesse trabalho os autores concluíram
importantes para hortaliças estão M. javanica e
também que sistemas de rotação de culturas com
M. incognita (PINHEIRO; MELO; RAGASSI,
milho, capim-braquiária e soja resistente em
2019). Segundo Asmus; Inomoto (2009), uma
substituição ao algodão, apresentam vantagens
opção para ser utilizada em rotação de culturas
econômicas sobre o monocultivo de algodoeiro
em plantios de hortaliças em áreas onde estão
em áreas infestadas pelo nematoide reniforme. presentes tais espécies de Melodiogyne é o
Plantas do mesmo gênero e de espécies cultivo de gramíneas como as braquiárias
diferentes podem apresentar resultados de (Brachiaria decumbens e B. ruziziensis) e de
controle diferentes para um mesmo nematoide. crotalária ( .
No trabalho de Borges; Machado; Inomoto, De acordo com Pinheiro; Melo; Ragassi (2019),
(2010) foi avaliada a reação das aveias preta em áreas infestadas pela espécie M. javanica, a
(Avena strigosa), branca (A. sativa) e amarela rotação de cultura pode ser realizada com sorgo
(A. byzantina) a Pratylenchus brachyurus e foi (Sorghum bicolor), mamona (Ricinus communis)
e cultivares de milho resistentes a essa espécie.
um fator de reprodução do nematoide menor No caso de alta infestação e da disponibilidade
em relação as outras duas espécies de aveia, de mais área para o plantio, o ideal é fazer a
reduzindo assim a densidade populacional de P. rotação com gramíneas por no mínimo dois anos
brachyurus na área de cultivo. Já em relação ao enquanto se utiliza outra área para o plantio da
nematoide M. incognita nenhuma das espécies cultura de interesse.

PLANTAS ANTAGONISTAS (C. spectabilis) reduziram a população de P.

O efeito nematicida de algumas plantas, zeae, independente do tipo de solo (argiloso
denominadas como plantas antagonistas, já é ou arenoso) e do período de permanência das
bem conhecido, embora algumas dessas plantas plantas na área (60 ou 110 dias). De acordo com
não sejam imunes ou resistentes a nematoides Inomoto; Asmus (2014), no caso da crotalária,
(FERRAZ et al., 2010). Em áreas infestadas com a alelopatia ou o aumento da população de
nematoides, recomenda-se o cultivo de plantas fungos predadores também exercem importante
não hospedeiras ou antagônicas ao nematoide papel na redução da densidade populacional dos
presente na área, por determinado período, com o nematoides. Em áreas cultivadas com milho, o
objetivo de reduzir as populações do patógeno no cultivo de C. spectabilis
solo. Dentre essas plantas podemos citar as cro- em reduzir a população de Helicotylenchus sp.
talárias (C. spectabilis, C. , C. juncea e Pratylenchus brachyurus no solo (AQUINO,
e C. breviflora), cravo-de-defunto (Tagetes 2021). Em um trabalho em que as variáveis
patula, T. minuta e T. erecta) e plantas do gêne- analisadas foram número de ovos e juvenis de
ro Mucuna. As plantas antagonistas produzem M. javanica nas raízes e o fator de reprodução do
substâncias tóxicas ou repelentes ao nematoides, nematoide, o cultivo de mucuna (M. aterrima)
podendo permitir a penetração do patógeno, resultou em menor número de ovos e fator de
porém não permitem seu desenvolvimento até a reprodução do nematoide e o cultivo de trigo
fase adulta (FERRAZ et al., 2010; PINHEIRO mourisco (Fagopyrum esculetum) e de crotalária
et al., 2013). Uma planta considerada hospedei- (C. juncea) resultou em menor número de juvenis
ra de nematoides é aquela em que existe uma de M. javanica (ZARY t al., 2020).
relação de dependência do patógeno em relação
INCORPORAÇÃO DE MATERIAL ORGÂNICO
à planta parasitada, seja de maneira contínua ou
AO SOLO
temporária, sendo parte fundamental para seu de-
senvolvimento em todo ou parte do ciclo de vida A incorporação de matéria orgânica ao
desse patógeno. As plantas não hospedeiras são solo para o controle de nematoides, através da
aquelas resistentes ao nematoide, seja de forma decomposição do material orgânico e liberação
natural ou por meio do melhoramento genético, -
não ocorrendo a penetração do nematoide, inter- vada em diversos trabalhos. Nesse processo as
rompendo assim, o seu ciclo de vida causando substâncias tóxicas causam a mortalidade ou
sua morte e, consequentemente, reduzindo sua inatividade dos nematoides que param de se
população no solo. movimentar no solo e não conseguem chegar a
Em vários trabalhos existem relatos da seus hospedeiros, não completando dessa forma
seu ciclo de vida. A ação tóxica da decomposição
nematoides de diferentes gêneros e espécies. Em da matéria orgânica pode também estar relacio-
um trabalho realizado por Santana et al. (2012), nada com a produção e liberação de enzimas
foi avaliado o efeito de plantas antagonistas hidrolíticas como a quitinase, responsável pela
para o manejo de Pratylenchus zeae em solos degradação da quitina presente na casca dos ovos
de áreas de cultivo de cana-de-açúcar, usando o de nematoides, promovendo o rompimento dos
milho como testemunha. Os autores observaram ovos e resultando na redução da população do ne-
que o guandu (Cajanus cajan) e a crotalária
EPAMIG
1991; RODRÍGUEZ-KÀBANA; KLOEPPER, plantas e de inimigos naturais dos nematoides

1999). Podemos citar, como exemplos, o uso de como bactérias e fungos não patogênicos. Quanto
materiais como esterco de galinha ou de gado à melhoria da estrutura do solo o mecanismo de
curtido, torta de mamona, torta de nim, bagaço de -
cana-de-açúcar, palha de café, resíduos vegetais, nematoides inclui mudanças no pH, na umidade
plantas de cravo-de-defunto, etc (FERRAZ et al., e em propriedades físicas do solo que resultam
2010; PINHEIRO et al., 2013; MOREIRA; FER- em maior aeração e aumento da capacidade de
REIRA, 2015). O efeito nematicida de esterco retenção de água reduzindo o estresse hídrico que
de frango sobre o nematoide Meloidogyne já foi a planta pode vir a sofrer (STIRLING, 1991).
comprovado em diversos trabalhos, incluindo Não exige uma regra geral que se aplique
o realizado por Costa et al. (2001), em que os a todos os casos, por isso os efeitos atribuídos
autores observaram que o esterco de aves resul- à incorporação de matéria orgânica para o
tou no controle de Meloidogyne incognita. Em controle de nematoides ocorrem em situações
outro trabalho foi observado a maior redução no
número de galhas e de ovos de M. javanica após da matéria orgânica utilizada, tipo de solo, con-
a aplicação de esterco bovino (MACHADO et dições climáticas, espécie do nematoide etc. As
al., 2013). O cravo-de-defunto tem efeito nema- mudanças ocorrem em dependência à relação
ticida quando plantado em consórcio e quando C/N do material utilizado, metabólitos libera-
dos no processo de decomposição, condições
de cravo-de-defunto, em diferentes épocas após favoráveis ao desenvolvimento das espécies
- antagônicas no solo, metabólitos liberados por
lacional de Meloidogyne enterolobii, sendo o meio de sua decomposição e da quantidade do
período de 30 dias após o transplantio a melhor material aplicado (ENO et al., 1955; STIRLING,
época para o corte das plantas e incorporação ao
solo (MOREIRA; FERREIRA, 2015). com a espécie do nematoide presente na área de
A matéria orgânica incorporada ao solo cultivo, a condição da cultura de interesse e dos
pode funcionar também como condicionador tratos culturais adotados.
do solo, favorecendo suas propriedades físicas
e biológicas e contribuindo com fornecimento
de determinados nutrientes às plantas, como O manejo de nematoides envolve a adoção
por exemplo, o nitrogênio. Dessa forma, além de diferentes práticas de controle, com o propó-
da ação direta que os compostos tóxicos podem sito de reduzir o uso de agrotóxicos na produção
atuar sobre os nematoides, a planta se torna convencional, buscando um equilíbrio do sistema
mais resistente ao seu ataque por estar mais bem produtivo. A integração de métodos de controle
nutrida e, assim, sua produtividade não é com- visa manter a redução da produção agrícola
prometida (McSORLEY, 1998; RITZINGER; abaixo do limiar de dano econômico, reduzindo
McSORLEY, 1998; BRIDGE, 2000). De acordo ao máximo os prejuízos causados pelas doenças
com Hoitink; Fahy (1986), a incorporação da (BERGAMIN FILHO, 2008). Para que o manejo
matéria orgânica favorece as características bio-
lógicas do solo através do estímulo do aumento correta dos gêneros e espécies dos nematoides
presentes na área, que se conheça o ambiente

favorável ao desenvolvimento do patógeno e que FERREIRA, F.A.; JESUS JUNIOR, W.C. Produtos
haja um monitoramento da doença em campo
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108 Lopes, E.A. et al.
Controle biológico de nematoides parasitas de plantas
Everaldo Antônio Lopes1, Wânia dos Santos Neves2,

Rosangela Dallemole-Giaretta3, Paulo Afonso Ferreira4
INTRODUÇÃO de plantas. Por essa razão, neste trabalho serão

- discutidos aspectos relevantes a respeito do uso
sitam um grande número de espécies de plantas de bactérias e fungos como agentes de biocon-
e causam grandes prejuízos na produção agrícola
mundial por reduzir a produtividade da cultura,
CONTROLE BIOLÓGICO DE NEMATOIDES
o que, consequentemente, resulta em danos POR FUNGOS NEMATÓFAGOS
econômicos ao produtor. A maioria dos gêneros
Em solos com microbiota diversa e rica,
de nematoides ataca as raízes das plantas, com-
-
prometendo a absorção de água e de nutrientes
tidas em níveis baixos, sem causarem prejuízos
essenciais para bom desenvolvimento da planta,
aos agricultores. Essa situação é particularmen-
causando sintomas na parte aérea que podem ser
te observada em solos supressivos, onde nem
amarelecimento, murcha e subdesenvolvimento.

e o cultivo sucessivo de hospedeiros suscetíveis
O controle de nematoides é muito difícil e a me-
favorece o aumento das nematoses no campo
lhor medida de manejo é a prevenção, impedindo
(TOPALOVIC et al., 2020). Várias pesquisas
que o patógeno chegue à área de cultivo. Quando envolvendo a ocorrência natural de solos su-
o nematoide já está presente na área de cultivo, pressivos a nematoides revelaram que um dos
outras medidas de controle devem ser adotadas principais fatores associados a esse fenômeno
para minimizar os prejuízos por eles causados. era a elevada população de determinados grupos
O manejo de nematoides pode ser feito por de fungos (SILVA et al., 2018; TOPALOVIC et
meio de resistência genética, métodos culturais, al., 2020).
controle químico e métodos alternativos de con- Os principais mecanismos do antagonismo
trole como, por exemplo, o controle biológico. -
Diversos organismos são considerados como mo de ovos e de fêmeas, produção de metabólitos
tóxicos, predação e endoparasitismo (TOPA-
esses organismos podemos citar os fungos, as LOVIC et al., 2020). A partir da observação do
bactérias, nematoides predadores, vírus, artrópo- controle biológico natural de nematoides por fun-
des, etc. Dentro desse grupo de organismos, os gos, os cientistas buscaram entender e explorar o
fungos e as bactérias são os mais estudados para potencial biotecnológico desses microrganismos.
uso no controle biológico de nematoides parasitas Bionematicidas passaram então a ser produzidos
1
2
3
Eng. Agrônoma, D.Sc., Prof a , UFTPR - Campus Pato Branco, Pato Branco, PR, giaretta@utfpr.edu.br.
4
EPAMIG
Controle biológico de nematoides parasitas de plantas 109
e testados em condições de laboratório em todo

o mundo, impulsionando as pesquisas sobre e pressão mecânica da ponta das hifas para
e gerando inúmeros produtos para uso em cam- habitantes de solo produzem muitos ovos para
po (DALLEMOLE-GIARETTA et al., 2014). assegurar a sobrevivência da população. No
No Brasil, os nematicidas microbiológicos à caso de nematoides endoparasitos sedentários,
base de fungos atualmente registrados possuem a exemplo de Heterodera glycines e espécies
propágulos ativos de Pochonia chlamydosporia, de Meloidogyne, os ovos concentram-se em
Purpureocillium lilacinum, Trichoderma cistos ou massas de ovos, o que facilita o ataque
harzianum ou T. koningiopsis (Tabela 1). fúngico, resultando assim na redução drástica
Pochonia chlamydosporia e Purpureocillium da população do patógeno no solo (STIRLING,
lilacinum (sinônimo Paecilomyces lilacinus) são 2014).
Tabela 1 - Nematicidas microbiológicos registrados para uso no Brasil

Agente de biocontrole Produtos formulados Patógenos-alvos
Bacillus amyloliquefaciens Aveo Ez, Boneville, Chevelle, Lumialza, Hg, Mi, Mj, Pb, Rr
Nema-Attack, NemaControl, NemaGuard,
No-Nema, Trunemco, Veraneio
Andril Prime, Oleaje Prime Mj, Pb
Bacillus methilotrophicus Onix, Onix OG Mj, Pb
Bacillus subtilis Baci-Attack, Baci-Guard, Biobaci, Furatrop, Me, Mi, Mj, Mp, Pb, Pz
Nematrop, Palladyo, Promobio, Rizos OG,
Votivo Prime
Bacillus velezensis Bionema, Rudder Mi
Pasteuria nishizawae Clariva PN Hg
Pochonia chlamydosporia Pc-Attack, Pc-Guard, Rizotec, Rizo-Turbo Mj
Purpureocillium lilacinum Atialy, BN40.001/19, Nemakill, Nettus, Mi, Mj, Pb
(Pl) Primor, Purpureonyd FR25
Trichoderma harzianum Trianum DS Pb
Trichoderma koningiopsis Lalnix Resist Hg, Mi, Pb
Bl + Bs Presence, Quartzo Me, Mg, Mi, Mj, Pb, Pz
Bl + Bs + Pl Mi, Pb
microbiológicos. Acesso em 01/09/2021. Patógenos: Hg = Heterodera glycines; Me = M.

exigua; Mg = M. graminicola; Mi = Meloidogyne incognita; Mj = M. javanica; Mp = M.
paranaensis; Pb = Pratylenchus brachyurus; Pz = Pratylenchus zeae; Rr = Rotylenchulus
reniformis,

Do ponto de vista biotecnológico, P. fazem parte do produto (FERRAZ et al., 2010).

chlamydosporia e P. lilacinum podem ser pro- Esse tipo de abordagem ainda é pouco explorado
duzidos de forma massal em substratos baratos em escala comercial, embora exista aparente
(FERRAZ et al., 2010; STIRLING, 2014). No potencial de expansão.
entanto, P. chlamydosporia possui algumas Espécies de Arthrobotrys e Monacrosporium
vantagens em relação a P. lilacinum, como a são encontradas em vários tipos de solo e em
produção de clamidósporos. Tais estruturas de materiais orgânicos. Esses fungos predadores
sobrevivência facilitam o estabelecimento de P.
chlamydosporia no solo e aumenta a vida adesivas tridimensionais, nódulos adesivos, anéis
de prateleira de bioprodutos. Além disso, P. constritores e anéis não-constritores (ZHANG et
chlamydosporia consegue se multiplicar na al., 2020). Tais armadilhas capturam os estádios
rizosfera de algumas plantas, incluindo couve, vermiformes ativos dos fitonematoides. Em
crotalária, repolho, milho, guandu, feijão, batata seguida, o fungo coloniza o corpo do nematoide
e tomate. Com isso, a densidade de inóculo do e se reproduz. As armadilhas mais comuns são
antagonista aumenta após o cultivo de plantas as redes adesivas e são produzidas, por exemplo,
que atuam como boas hospedeiras (MAN- por Arthrobotrys musiformis, A. oligospora e
ZANILLA-LÓPEZ et al - Monacrosporium thaumasium (DALLEMOLE-
GIARETTA et al., 2014).
de P. chlamydosporia aos seres humanos, na Para o sucesso da predação, o período de
literatura médica é possível encontrar relatos de atividade das armadilhas deve estar sincronizado
infecções oculares, cutâneas e pulmonares cau- com a alta população de estádios infectivos de
sadas por P. lilacinum (SALAZAR-GONZÁLEZ -
et al., 2020). ticularmente crítica em se tratando de controle
F u n g o s d o s g ê n e r o s Tr i c h o d er m a , biológico de nematoides endoparasitos, a exem-
Myrothecium, Aspergillus, Penicillium, plo de espécies de Meloidogyne, Heterodera,
Pleurotus e Fusarium, por exemplo, sintetizam Pratylenchus, Globodera e Radopholus. A
toxinas inibidoras de eclosão e de movimento sobrevivência dos fitonematoides ocorre na
e substâncias que podem limitar a localização forma de ovos e o intervalo entre a eclosão e
das plantas pelos nematoides (STIRLING et penetração das plantas é curto, principalmente
al., 2014). Bioprodutos à base de espécies de quando as condições são favoráveis (FERRAZ
Trichoderma são encontrados em vários países, et al., 2010). Caso esses nematoides escapem
incluindo o Brasil (Tabela 1). Embora o principal da predação durante a fase de migração no solo,
mecanismo associado ao controle de nematoides
por Trichoderma seja a produção de compostos desta forma, os antagonistas devem esperar pela
tóxicos, alguns isolados podem parasitar ovos eclosão de novos juvenis. Além disso, a formação
de fêmeas e, ou induzirem resistência sistêmica de armadilhas demanda muita energia, que deve
em plantas (TOPALOVIC et al., 2020). No caso ser suprida por colonização de matéria orgânica.
de Myrothecium verrucaria, apenas as toxinas
produzidas pelo fungo durante o processo de solos pobres em matéria orgânica (STIRLING,
fermentação são usadas na formulação de um 2014). Integrar a aplicação desses organismos
nematicida disponível nos Estados Unidos, por com matéria orgânica, no entanto, poderia poten-
exemplo. Os propágulos viáveis do fungo não
EPAMIG
Os fungos endoparasitos produzem espo- 2010). Temperatura, textura, teor de carbono

ros pequenos que são ingeridos ou aderem-se à orgânico, densidade e pH do solo são alguns
cutícula dos nematoides. Em seguida, o parasita fatores que afetam a adesão e o desenvolvimento
produz hifas que rompem a cutícula e absor- de P. penetrans e, consequentemente, o controle
vem o conteúdo pseudocelomático. Hirsutella do nematoides (FREITAS; CARNEIRO, 2000;
rhossiliensis, Drechmeria coniospora e Catenaria LOPES et al., 2018; MOHAN et al., 2020; ORR
auxiliaris são exemplos de fungos endoparasitos et al., 2020).
(ZHANG et al., 2020). Apesar de vários estudos Vários cientistas já comprovaram o poten-
terem focado nesses organismos no passado, o cial dessa bactéria para o manejo do nematoide
seu potencial de exploração comercial é restrito, de galhas em campo (FREITAS et al., 2009;
por possuírem limitado crescimento em meio STIRLING et al., 2017; LIU; TIMPER, 2020).
de cultura e baixa habilidade saprofítica (STIR- No Brasil, por exemplo, a aplicação do antago-
LING et al., 2010). nista levou à supressão de Meloidogyne javanica
(Treub) Chitwood em cultivo de jaborandi (Pylo-
CONTROLE BIOLÓGICO DE NEMATOIDES carpus microphyllus) no município de Barra do
PELA BACTÉRIA PARASÍTICA Pasteuria
Corda, no Maranhão (FREITAS et al., 2009).
penetrans
Na Austrália, essa bactéria foi responsável pela
Pasteuria penetrans é uma bactéria gram supressividade em áreas de cana -de-açúcar
infestada com o nematoide das galhas (STIR-
do gênero de galhas, Meloidogyne spp. (FREI- LING et al., 2017).
TAS; CARNEIRO, 2000; FERRAZ; BROWN, Pasteuria penetrans produz endósporos
2016; CIANCIO, 2018). Essa bactéria controla resistentes ao calor, apresenta longo período de
o nematoide por dois mecanismos distintos. No sobrevivência em prateleira, tem alta capacidade
primeiro, a bactéria limita a produção de ovos reprodutiva, e é inofensiva a seres humanos e a
pelo patógeno. Isso porque quando os endóspo- outros animais. Tais características são impor-
ros da bactéria se aderem à cutícula dos juvenis tantes para um agente de biocontrole (FERRAZ
de segundo estádio do nematoide durante o et al., 2010, FERRAZ; BROWN, 2016). Além
processo de migração do patógeno. Uma vez disso, essa bactéria pode ser aplicada de forma
dentro da planta, o nematoide inicia o processo integrada com outros antagonistas e métodos de
de alimentação e, com isso, a bactéria emite um -
tubo germinativo e se multiplica no interior do NEIRO, 2000; CIANCIO, 2018; NASIOU et al.,
corpo do seu hospedeiro. Assim, quando a fêmea 2020; SIDHU et al., 2021).
quando é formada vira não produz ovos, mas Apesar de todas essas características de-
vira um depósito contendo aproximadamente 2 sejáveis, P. penetrans -
milhões de esporos da bactéria, que são poste-
riormente liberados ao solo. O segundo meca- nematoide alvo e a produção massal da bactéria
nismo de ação é a inibição de movimento dos -
nematoides e a consequente morte por inanição. tório (FERRAZ et al., 2010, FERRAZ; BROWN,
Neste caso, quando a concentração de esporos 2016; CIANCIO, 2018). Em condições expe-
é elevada, juvenis em migração acabam tendo rimentais, os endósporos são produzidos em
a cutícula coberta por 50 ou mais endósporos, plantas infectadas com nematoides parasitados
o que impede sua locomoção (FERRAZ et al, pela bactéria e o pó das raízes dessas plantas são

usados em campo. No Brasil, não existe nenhum As rizobactérias têm também a capacidade
nematicida microbiológico registrado à base de de produzir diferentes enzimas que afetam o
P. penetrans. No entanto, já existe no mercado crescimento vegetal, a solubilização de nutrientes
um produto à base de P. nishizawae para o con- e, consequentemente, a sua disponibilidade para
trole do nematoide de cisto da soja (H. glycines) as plantas. Com isso promovem o crescimento
das plantas e podem ativar mecanismos de de-
P. penetrans ainda limitam a fesa através da indução de resistência sistêmica
exploração comercial dessa bactéria. (OOSTENDORP; SIKORA, 1990; MIRANSA-
RI, 2014). Em um trabalho realizado por Fabry
CONTROLE BIOLÓGICO DE NEMATOIDES (2006) foi testado um isolado da bactéria Rhizo-
POR RIZOBACTÉRIAS E BACTÉRIAS
bium etli obtido da rizosfera de plantas de batata
ENDOFÍTICAS
visando à indução de resistência sistêmica contra
Rizobactérias M. javanica em plantas de tomate. O isolado não
As rizobactérias também se destacam como promoveu o crescimento das plantas, mas causou
microrganismos utilizados no controle biológico indução de resistência da planta, comprovada
pelo através do método de raiz bipartida, em
tais como os nematoides. A multiplicação e que os números de galhas e de ovos por sistema
sobrevivência dessas bactérias acontecem, pre- radicular foram reduzidos em 35,3% e 38,8%,
ferencialmente, na rizosfera e no rizoplano das respectivamente.
O efeito das rizobactérias na promoção
e a própria raiz, respectivamente (CASSÁN et do crescimento de plantas e no controle de
al., 2014; Fabry, 2006). Segundo CASSÁN et nematoides também pode ser associado ao uso
al. (2014) o número de bactérias encontradas na da bactéria em conjunto com algum tipo de ma-
rizosfera, faixa estreita de solo que envolve a raiz, téria orgânica. A adição de matéria orgânica ao
é maior do que o que encontrado no solo. Aquelas solo atua reduzindo a população de nematoides
por mecanismos tais como a liberação de gases
nas plantas, promovendo seu crescimento e/ tóxicos e compostos nematicidas, aumento da
ou protegendo-as contra doenças causadas por atividade microbiana do solo e pela melhoria
das características físico-químicas do solo (BER-
NADO et al., 2011; SILVA et al., 2016). No
- trabalho realizado por Silva et al. (2016) foram
motoras de Crescimento de Plantas (KLOEPPER avaliados quatro materiais orgânicos (turfa, bio-
et al., 1990). Dentre os gêneros dessas bactérias fertilizante, esterco bovino e composto orgânico
é possível destacar as pertencentes aos gêneros de casca de pequi) em associação a isolados de
Pseudomonas, Bacillus, Azospirillum, rizobactérias para o controle de M. javanica em
Azotobacter e Rhizobium, que apresentam me- tomateiro, comparados a um tratamento com
lhor habilidade em colonizar raízes de plantas adubação mineral. Todos os materiais orgânicos
-
mular o crescimento das plantas e/ou controlar reduzir o número de galhas e massas de ovos
diretamente ovos ou juvenis de nematoides de M. javanica em relação ao adubo mineral.
(KLOEPPER et al., 1990; TIAN et al., 2007, A ação conjunta de um isolado de rizobacteria
MIRANSARI, 2014). (R. etli) e húmus promoveu o crescimento das
EPAMIG
eclosão de juvenis, isolados de B. subtilis podem

número de galhas de Meloidogyne incognita de alterar o processo de movimentação de nematoi-
até 64%, quando comparadas com o tratamento des e de sua penetração nas raízes (ARAÚJO et
sem aplicação de húmus. al., 2002; KAVITHA; JONATHAN, 2007). No
As rizobactérias podem atuar também na trabalho realizado por Mazzuchelli; Mazzuchelli;
redução da eclosão dos ovos do nematoide através Araujo (2020) um isolado de Bacillus subtilis foi
da alteração dos exsudatos radiculares da planta e
da produção de toxinas (SIDDIQUI; SHAUKAT, Meloidogyne spp. e Pratylenchus spp. em dois
2003; FREITAS, 2009). O mecanismo de ação genótipos de cana-de-açúcar cultivados em
das rizobactérias, ao colonizar as raízes das plan- áreas infestadas naturalmente pelos nematoides.
O controle dos nematoides foi observado nos
os nematoides não os reconheçam e, dessa forma, três ciclos de produção da cana-de-açúcar com
afetam os ovos fazendo com que não ocorra o es- a redução de 57% do nematoide das galhas,
tímulo à eclosão dos juvenis de segundo estágio. Meloidogyne spp., em um dos genótipos da cana-
de-açúcar e de 46% em outro genótipo. Já para
pode fazer com que não ocorra o reconhecimento o nematoide das lesões, Pratylenchus spp., os
do hospedeiro pelos nematoides afetando assim a autores observaram o controle de 49% em um
atração de juvenis às raízes, que morrem ao não dos genótipos da cana-de-açúcar e 38% em outro.
encontrarem seu sítio de alimentação (SIKORA;
Bactérias Endofíticas
HOFFMANN HERGARTEN, 1992; FREITAS,
2009). A redução da eclosão dos ovos do nema- As bactérias endofíticas são aquelas que
toide também pode ocorrer devido à produção de colonizam o interior das raízes promovendo
toxinas e antibióticos que, ao serem absorvidos
pelo ovo, mata suas células impedindo seu desen- sem causar nenhum dano à planta (KLOEPPER
volvimento embrionário e, consequentemente, a et al., 1992; JOO et al., 2020). Além de controlar
formação do juvenil (FREITAS, 2009). diferentes patógenos causadores de doenças em
As rizobactérias podem agir sobre os ne- plantas, as bactérias endofíticas podem também
matoides de forma a controlá-los diretamente, atuar promovendo seu crescimento (BARRETTI;
através da produção de substâncias nematicidas, SOUZA; POZZA, 2008; SILVA et al., 2019) ou
de antibióticos ou de toxinas que inibem o cresci- podem expressar genes requeridos para entrada,
mento e o desenvolvimento do patógeno (STIR- colonização, crescimento e sobrevivência no
LING, 2014; TIAN et al., 2007; RADWAN, interior da planta, o que estimula seu desenvol-
2007; RUANPANUN et al., 2011 ). Espécies de vimento, suprimindo patógenos e produzindo
Bacillus produzem algumas toxinas que atuam substâncias que podem ser tóxicas a patógenos
na fase reprodutiva do ciclo de nematoides tanto (AFZAL et al., 2019). Essas bactérias colonizam
na oviposição quanto na eclosão dos juvenis as plantas, inicialmente, na superfície das raízes
(SHARMA; GOMES, 1996). Segundo Machado e em raízes laterais penetrando pela epiderme,
et al. (2012), secretam algumas posteriormente as bactérias endofíticas ocupam
- os espaços no interior das células, colonizando
terna dos ovos de espécies de Meloidogyne, ini- o xilema e parte aérea das plantas (MONTEIRO
bindo a eclosão dos juvenis. Já foi relatado que, et al., 2012; FIRDOUS et al., 2019). Além de
além de produzirem toxinas capazes de inibir a penetrarem pela epiderme essas bactérias podem

penetrar na planta através de aberturas naturais, manejo integrado. Para o controle biológico de
como os estômatos, ou através de aberturas nematoides é importante que os microrganismos
artificiais, como ferimentos (BASHAN; DE selecionados sejam capazes de se estabelecerem e
-BASHAN, 2005). Uma das vantagens dessas sobreviverem no solo, mesmo na ausência de ne-
bactérias em relação às rizobactérias, é que as matoides, utilizando outras fontes de nutrientes,
bactérias endofíticas podem ter efeito antagôni- como a matéria orgânica ou através de estruturas
co a nematoides sedentários quando esses já de resistência. É de fundamental importância que
se estabeleceram nos tecidos do hospedeiro e a presença do agente de biocontrole não cause
induziram seus sítios de alimentação (CAMPOS prejuízo à planta e que eles atuem no controle
et al., 1998). de diferentes gêneros e espécies de nematoides.
No trabalho realizado por Liu et al. (2018) Para uma produção em escala comercial o pro-
a bactéria Klebsiella pneumoniae foi relatada duto deve passar por um controle de qualidade e
como agente de controle de nematoides através
da indução de resistência e promoção de plan- segurança em não causar irritações ou infecções
tas de soja. Isolados de bactérias endofíticas, em seres humanos. O uso do controle biológico
destacando-se os do gêreno Bacillus, utilizadas de doenças de plantas em conjunto com outras
medidas de manejo para a condução das cultu-
controle de M. incognita na cultura resultando ras, faz com que os defensivos agrícolas sejam
na redução do número de galhas, massa de ovos utilizados de maneira mais racional, no intuito
e ovos por grama de raiz (PINHO et al., 2008). de se obter uma maior produtividade da cultura
Em um trabalho realizado por Neves et al. (2000) com redução nos custos diretos e no impacto ao
foi observado que algumas bactérias endofíticas meio ambiente, o que repercute na redução do
- risco à saúde humana.
-
trolar nematoides do gênero Meloidogyne. Esse AGRADECIMENTOS
fato é importante, pois uma das características Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento
desejáveis de um bom agente de controle é que
- Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais
(Fapemig)
pelos agricultores, já que na maioria das vezes, na
natureza as plantas são atacadas por uma ampla REFERÊNCIAS
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118 Neves, W. dos S.; Lopes, E.A.; Ferreira, P.A.
Uso de produtos e extratos vegetais no controle de nematoides
Wânia dos Santos Neves1, Everaldo Antônio Lopes2, Paulo Afonso Ferreira3
INTRODUÇÃO toides. Esses produtos podem atuar diretamente

As doenças de plantas são responsáveis por no controle dos nematoides ou, indiretamente,
causar grandes prejuízos aos agricultores poden- induzindo a resistência das plantas a doenças. A
do resultar em perdas de até 100% da produção, seguir vamos descrever alguns desses produtos,
conforme o patógeno causador da doença e de
sua severidade na área de cultivo. Os principais de diferentes gêneros de nematoides parasitas de
microrganismos causadores de doenças são os plantas e mais promissores para uso, na prática,
fungos, as bactérias, os vírus e os nematoides. em áreas de cultivo.
Os nematoides atacam um grande número de
ÓLEOS ESSENCIAIS E DERIVADOS DE
culturas de interesse agrícola, resultando em VEGETAIS
grandes prejuízos para o agricultor (SASSER; Óleos essenciais podem ser extraídos de
FRECKMAN, 1987). Para minimizar esses uma grande quantidade de espécies vegetais
danos muitos produtores recorrem ao uso de ne- sendo tais compostos, geralmente, encontrados
maticidas químicos que é feito, muitas vezes, de em baixas concentrações em células da epider-
forma abusiva, em doses e número de aplicações me das plantas como os tricomas, por exemplo,
maiores que os recomendados e em culturas para (NAVARRETE et al
as quais o produto não tem registro, o que coloca sementes, etc. Sua composição pode variar de
em risco a saúde do homem e de animais e resulta acordo com as condições ambientais e com a
em danos severos ao meio ambiente. localização ou órgão da planta de onde se extrai o
Como forma alternativa ao uso de métodos óleo. Os óleos essenciais são muito utilizados em
químicos de controle, muitos estudos já foram e indústrias de perfume, de aditivos naturais como
estão sendo realizados para avaliar o potencial aromatizantes de alimentos, em indústrias farma-
de algumas plantas no controle de patógenos
causadores de doenças em plantas, dentre esses por exemplo, devido conter em sua composição
patógenos, os nematoides. Caldas e extratos ve- estruturas fenólicas que os tornam ativos contra
getais, óleos essenciais e subprodutos industriais microrganismos, e em indústrias de cosméticos
de espécies botânicas estão sendo avaliados e, (WANNES et al., 2010; NAVARRETE et al.,
de acordo com os resultados obtidos, muitos 2011). Podem ser obtidos por meio de diferentes
estão sendo selecionados como promissores métodos de extração e são diferentes de outros
óleos derivados de vegetais pelo fato desses
para sua utilização prática no controle de nema- óleos apresentarem como principal característica
1
2
3
EPAMIG
Uso de produtos e extratos vegetais no controle de nematoides 119
a volatilidade (MORAIS, 2009). O estudo sobre

Meloidogyne incognita raça 2, em plantas de
componentes presentes no óleo essencial e outros tomate (Solanum lycopersicum) (MOREIRA
óleos derivados de vegetais é de grande impor- et al., 2015). A emulsão dos óleos essenciais
tância já que a partir dos resultados encontrados de Cinamomo (Cinnamomum cássia) e de alho
podem ser desenvolvidos produtos novos com (Allium sativum) reduziram o número de galhas
baixa toxicidade aos homens e ao ambiente, sen- e de ovos de M. incognita em plantas de soja e
do uma alternativa ao uso de produtos químicos. tomate a valores iguais ao controle apresentado
O óleo derivado de sementes de mamona pelo produto químico Carbofuran® (JARDIM,
(Ricinus communis 2017).
no controle de alguns de nematoides em sementes
Óleo de nim
de gramíneas, por exemplo (MONTEIRO et
al., 2014). A utilização de extratos vegetais e O nim indiano (Azadirachta indica) é
óleos essenciais no tratamento de sementes é de uma árvore da família Meliaceae originária da
extrema importância para o manejo de doenças Índia e é uma das plantas mais estudadas para
de plantas que tem, como uma das principais o controle de doenças de plantas. Dos mais de
medidas preventivas de controle, a utilização de
sementes sadias. Em um trabalho de Gonçalves é a azadiractina, responsável pelo controle de
et al (2016) os autores observaram que óleo patógenos do solo, da parte aérea, veiculados
essencial de eucalipto (Eucalyptus globolus), por sementes e de pós-colheita. Uma das for-
em diferentes concentrações, reduziu em até mas de utilização da planta é o óleo obtido pela
90% a população do nematoide das galhas, M. maceração de sementes. O controle de diversos
javanica. Os óleos essenciais de alecrim pimenta patógenos já foi relatado com o uso do nim, e
(Lippia sidoides) e capim citronela (Cymbopogon existem no mercado muitos produtos comer-
winterianus) também já foram relatados ciais, sendo alguns registrados no Ministério da
Tabela 1 - Produtos formulados com o ingrediente ativo azadiractina registrados no Ministério da

Agricultura, Pécuária e Abastecimento para o controle de doenças de plantas (MAPA, 2021a).
Concentração do
Nome comum da
Marca comercial ingrediente Ativo Patógeno Cultura agrícola
doença
(g/L)
Agroneem Azadiractina (850g/L) Erysiphe polygoni Oídio do cajueiro Todas as culturas
Oídio do feijoeiro
Azact CE Azadiractina (2,4g/L) Erysiphe polygoni Oídio do cajueiro Todas as culturas
Oídio do feijoeiro
Azamax Azadiractina (12g/L) Meloidogyne Nematoide das Cana-de-açúcar
incognita galhas
Bioexos Azadiractina Erysiphe polygoni Oídio do cajueiro Todas as culturas

(850g/L) Oídio do feijoeiro
Fitoneem Azadiractina (850g/L) Erysiphe polygoni Oídio do cajueiro

Oídio do feijoeiro

Agricultura, Pécuária e Abastecimento (MAPA) em sua composição metabólitos ou compostos

para controle de doenças em diferentes culturas secundários capazes de ativar mecanismos de
agrícolas (Tabela 1) (MAPA, 2021a). Como pode
ser observado na Tabela 1, somente o produto planta resistente ou tolerante à doença. Na prática
de nome comercial Azamax, com 12 g do in- a produção de extratos vegetais é muito mais fácil
grediente ativo azadiractina, é registrado para o quando comparada à de óleos essenciais, já que é
controle de nematoide, o M. incognita, na cultura possível produzir extrato aquoso através de téc-
nicas caseiras, tais como a infusão ou trituração
de nematicida (MAPA, 2021b). Esse registro de diferentes partes da planta.
para uma cultura determinada é importante para
Extratos aquosos de sementes de mamão
-
e de abóbora
xidez. No trabalho realizado por Chaves et al.
(2009) os autores observaram que a utilização do Os extratos aquosos de sementes de mamão
óleo de nim a 2%, em solo arenoso naturalmente -
infestado de Pratylenchus. zeae, contriibuiu para lar os nematoides das galhas M. javanica e M.
a redução do nível populacional do nematoide em incognita (DALLEMOLE-GIARETTA et al.,
56,8% na cultura da cana-de-açúcar (CHAVES et 2009; NEVES et al., 2008). Os extratos foram
al produzidos pelo método de infusão na cncentra-
controle de nematoides. O óleo de nim aplicado ção de 10%. O extrato de semente de mamão foi
via solo resultou na redução de 40% da população M. javanica em
M. incognita em plantas de 95% e de M. incognita em 99% e em causar a
tomate (RODRIGUES et al, 2008). morte de 100% dos nematoides (NEVES et al.,
2008). O extrato de semente de abóbora também
EXTRATOS VEGETAIS
A utilização de extratos de plantas anta- redução da eclosão como na morte dos juvenis de
gonistas e daquelas que possuem ingredientes segundo estágio (DALLEMOLE-GIARETTA et
ativos tóxicos a patógenos tem sido cada vez al., 2009). Alguns componentes tóxicos presentes
mais estudada como alternativa ao uso dos agro- nas sementes e o fato de possuírem atividade anti
tóxicos utilizados na agricultura convencional. helmíntica comprovada são responsáveis por um
Suas propriedades dependem de uma série de
fatores relacionados à planta, tais como a parte Naves et al. (2010) as sementes possuem, em
da planta utilizada (folha, caule, semente, fruto, sua composição, componentes toxicológicos,
raiz etc) e do seu estágio de desenvolvimento. A tais como o cianeto, o que pode ser também uma
forma de como é preparado, como por infusão ou extrato em controlar os nematoides, causando a
tintura, por exemplo, e do tipo de extrato, como morte dos juvenis de segundo estágio. O uso de
aquoso ou alcoólico. O processo tecnológico semente de mamão seca e moída incorporada
para obtenção do extrato diferencia a quantidade ao solo controlou o nematoide M. javanica em
e quais os componentes são retirados da planta, plantas de tomate, reduzindo o número de galhas
podendo tais componentes ser tóxicos ou não ao e ovos por sistema radicular, comprovando o
patógeno em questão. Além de agir diretamente efeito da semente de mamão sobre o nematoide
sobre os patógenos alguns extratos possuem (NEVES et al., 2012).
EPAMIG
Extrato de nim Extratos obtidos de plantas medicinais
Outra forma muito comum de utilização do Outros extratos vegetais, produzidos a partir
nim é o extrato foliar e/ou de sementes, compro- de plantas medicinais com efeito comprovado
- no tratamento de doenças em humanos, são
nos do solo como, por exemplo, nematoides do avaliados para o controle de diversas doenças
gênero Meloidogyne. Em um trabalho realizado de plantas. O extrato aquoso de folhas da planta
por Souza Junior et al. (2018), o extrato aquoso conhecida pelo nome comum de macaé (Leonurus
sibiricus L.), rubim ou cordão-de-frade, causou a
nematoide M. javanica em diferentes concen- inibição e a morte de juvenis do nematoide das
trações, sendo que, nas concentração de 25% galhas, M. javanica no experimento realizado por
(p/v), o extrato causou a inibição da eclosão dos Souza Junior et al. (2018). Os extratos aquosos
juvenis do nematoide em mais de 90%, sendo tal de gervão ( L.) e mulungu
(Erythrina mulungu) foram eficientes em
a mortalidade do nematoide. De acordo com tais controlar o nematoide das galhas na cultura do
resultados, o extrato de nim apresenta potencial
com o uso do nematicida químico Furadan®
de utilização para o controle do nematoide em
(MATEUS et al., 2014). Apesar de existirem
áreas de cultivo infestadas pelo patógeno. Na
muitos trabalhos utilizando o uso de extratos de
cultura da soja plantas que foram submetidas ao
plantas medicinais para o controle de nematoides,
tratamento com extrato aquoso de folha de nim
a maioria dos estudos é realizada in vitro, sendo
apresentaram menor número de ovos e de galhas
necessária a realização de trabalhos em campo
de M. javanica, por sistema radicular (JAVED et
al., 2008). Em relação ao nematoide Heterodera
patossistema nematoide-planta.
glycines, os extratos aquoso e metanólico de se-
mentes de nim, em casa de vegetação, reduziram PRODUTOS OU SUBPRODUTOS
em aproximadamente 84% o número de fêmeas INDUSTRIAIS DERIVADOS DE PLANTAS
e em 90% o número de ovos do nematoide, por Produtos ou subprodutos industriais deri-
sistema radicular de plantas de soja, e não resul- vados de plantas também têm sido muito estu-
tou em diferença entre os dois tipos de extratos dados para o controle de patógenos de plantas.
utilizados (SILVA et al., 2008). Portanto, pela A torta de mamona (Ricinus communis), por
facilidade no processo de extração, o extrato
aquoso pode ser indicado para uso em campo M. incognita, por liberarem resíduos tóxicos em
em áreas de plantio de soja infestadas com H. sua decomposição (PEDROSO, 2016). Durante a
glycines. Em outro trabalho KOSMA et al. decomposição da mamona sua proteína ricina é
liberada no solo e considerada como responsável
de nim cru, extratos orgânico e aquoso e de óleo pelo controle de patógenos, como os nematoides
essencial no controle do nematoides carvenícola parasitas da cana-de-açúcar (DINARDO-MI-
(Radopholus similis) em duas variedades de ba- RANDA; FRACASSO, 2010). Em um trabalho
nana e observaram que as quatro formulações de realizado por Bavaresco; Mazzuchelli (2017) foi
sementes de nim aumentaram o crescimento da realizada a avaliação do desempenho nematicida
planta e reduziram as populações do nematoide. de farelo de mamona incorporado ao solo em

comparação ao controle químico de Meloidogyne raízes muito superior à testemunha com nema-
spp. em tomateiro. Essa incorporação do farelo toides. Outro resíduo da agroindústria que pode
ser utilizado para o manejo de nematoides é o
de controle similar ou superior ao controle obtido bagaço de laranja que, em um experimento tes-
com nematicidas comerciais. No trabalho reali- tando diferentes doses, reduziu o número total de
zado por Dinardo-Miranda; Fracasso (2010), a ovos + J2 de Meloidogyne javanica em raízes de
incorporação de farelo de mamona ao solo em tomateiro na dose de 5 t ha-1 (BRITO et al., 2018).
doses superiores a 1.800 kg ha-1 resultou em au-
mento na produtividade de cana-de-açúcar e na
redução das populações de nematoides presentes É de grande importância as práticas
na área de cultivo. alternativas de doenças de plantas como forma
O farelo e a torta de mamona são encontra- de auxiliar na redução do uso de agrotóxicos e,
dos à venda no mercado como adubos orgâni- consequentemente, causar menores danos à saúde
cos, ou na categoria de condicionador de solo, do homem e ao ambiente. Os produtos utilizados,
por causa dos nutrientes e da matéria orgânica como alternativa ao uso de agrotóxicos, devem
disponibilizada ao solo, o que contribui para um ser, preferencialmente, biodegradáveis e não
melhor desenvolvimento da planta e, consequen- devem apresentar toxicidade a mamíferos, pois,
temente, na resistência da planta ao ataque de mesmo compostos vegetais podem ser tóxicos e
patógenos. É muito importante salientar que altas causar problemas aos homens e animais, se in-
doses da torta ou farelo de mamona incorporado geridos. Por isso é indispensável o conhecimento
sobre a planta utilizada e a necessidade de seguir
mamona aplicado ao sulco de plantio e, poste- um padrão de qualidade no preparo do extrato ou
riormente, incorporado ao solo em doses maiores do óleo para que não cause dano à saúde humana
e não seja também tóxico às plantas.
e reduziram o crescimento da cana-de-açúcar
não sendo, em doses altas, recomendação de uso AGRADECIMENTO
para a cultura (BAVARESCO; MAZZUCHELLI, Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento

2017).
Outros produtos e subprodutos derivados de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais
(Fapemig)
de nematoides. O resíduo líquido obtido da pren-
sagem da mandioca para produção de fécula ou REFERÊNCIAS
farinha, conhecido como manipueira, controlou
BAVARESCO, L.G.; MAZZUCHELLI, R.C.L.
o nematoide M. incognita em tomateiro (NASU Avaliação do desempenho nematicida de farelo
et al., 2010). A semente de mamão seca e moída de mamona em comparação ao controle químico
de Meloidogyne spp. em tomateiro. Colloquium
Agrariae, v.13, n.especial, p.53-58, 2017.
nematoide M. javanica em tomateiro, reduzindo
BRITO et al. Doses de bagaço de laranja em pó para
o número de galhas e de ovos (NEVES et al., o controle de Meloidogyne javanica em tomateiro.
2012). Além disso, nesse experimento realizado III CICA – Congresso Internacional de Ciências
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EPAMIG
Ferramentas do manejo alternativo de doenças de plantas 125
Ferramentas do manejo alternativo de doenças de plantas
Hudson Teixeira1, Bruno Sérgio Vieira2, Sara Maria Chalfoun3, Rafaela Araújo Guimarães4
PRÁTICAS DE CONTROLE CULTURAL -

APLICADAS NO MANEJO DE DOENÇAS DE ciente embasamento teórico para sua aplicação
PLANTAS
por parte dos técnicos e dos agricultores do(s)
Os danos causados pela incidência de patossistema(s) em questão e das condições eda-
doenças de plantas podem ser minimizados pela foclimáticas particulares de determinada região,
implementação de métodos de controle, dentre localidade ou mesmo lavoura.
os quais citamos os métodos físico, genético, Há que se ressaltar que em algumas situa-
biológico, químico, legislativo e cultural. Cada ções, a adoção de medidas de controle cultural
método de controle reúne diversas medidas de constitui-se na única solução possível, como é o
controle que podem ser aplicadas de forma isola-
da, ou preferencialmente, de forma integrada ou como na agricultura orgânica e biodinâmica etc.
O quadro 1 resume comparativamente algumas
O controle cultural de doenças de plantas
características inerentes aos controles cultural e
baseia-se na implementação de práticas culturais
químico.
que objetivam a manipular as condições gerais
A recomendação e a aplicação das medidas
das lavouras antes, durante e/ou após o plantio.
de controle cultural requerem profundo conheci-
Essas práticas, primordialmente direcionadas às
mento de etiologia e epidemiologia. Nesta moda-
plantas e/ou ao ambiente de cultivo, terminam
por ter efeito indireto sobre a(s) população(ões)
a curva de progresso da(s) doença(s), as práticas
de patógeno(s) presentes na área (SANTOS
NEVES et al., 2015). e estratégias de controle se fundamentarão pela
Comparativamente ao controle químico, por eliminação ou redução do inóculo inicial (Y0)
exemplo, podemos considerar que as medidas de na área de plantio, pela redução dos ciclos da
controle cultural são menos difundidas. Muito doença no campo (r) e pela redução do tempo de
provavelmente, isso se dá porque geralmente o exposição das plantas ao inóculo do patógeno (t).
controle cultural não possibilita lucros adicionais Assim sendo, a redução de perdas por doen-
com a venda de agroquímicos ou de equipamen- ças de plantas por meio da eliminação ou redução
tos para aplicá-los, normalmente não traz resul- da quantidade de inóculo infectivo nas áreas de
tados espetaculares e rápidos, mas efeitos mais plantio poderá ser alcançada implementando al-
modestos, variáveis e a médio e longo prazo. gumas práticas culturais, por exemplo, rotação de
Da mesma forma, as medidas de controle culturas (PAULA JÚNIOR et al., 2011; TEIXEI-
cultural também exigem maior grau de compro- RA et al., 2015) ou de cultivares, eliminação de
1
Eng. Agrônomo, D.Sc., Pesq. EPAMIG Sul, Lavras, MG, hudsont@epamig.br.
2
Eng. Agrônomo, D.Sc., Prof. UFU - Campus Monte Carmelo, Monte Carmelo, MG, brunovieira@ufu.br.
3
Eng. Agrônoma, D.Sc., Pesq. Consultora, EPAMIG Sul, Lavras, MG, sara.chalfoun@cafebrasil.ind.br.
4
Eng. Agrônoma, D.Sc., Pesq. Bolsista PNPd – CAPES, DFP-UFLA, Lavras, MG, rafaela.guimaraes3@

126 Teixeira, H. et al.
Quadro 1 - Detalhes comparativos entre aspectos particulares dos controles cultural e químico
Controle Cultural Controle Químico
Como serão os resultados após a Variáveis, graduais e raramente Mais constantes e previsíveis,
aplicação? espetaculares rápidos, em geral espetaculares
Em que situação podem ser Muito mais geral

aplicados?
Qual o nível de conhecimento Requer considerável Quase todos podem pulverizar

técnico requerido para a aplicação?
Qual o custo médio envolvido para Normalmente, baixo e de uma Despesas altas e recorrentes
a implementação das medidas de só vez
controle?
A experimentação em campo é Sim. Complexa, a longo Sim. Simples, mais rápida,

possível? Como se dará? facilmente apoiada pela indústria
improvável de agroquímicos
Fonte: Adaptado de Rotem; Palti, 1980.
restos culturais infectados, incorporação ao solo

de matéria orgânica (BETTIOL; GHINI, 2004; manejo da profundidade de plantio. Qualquer
FERRAZ et al., 2010), inundação ou drenagem que seja o sistema de produção vegetal consi-
das lavouras e fertilização adequada das plantas derado há práticas agronômicas corriqueiras e
(RODRIGUEZ-KÁBANA, 1986). estratégias de controle que, se executadas de
Igualmente, a redução da velocidade do pro- forma racional permitirão manter o progresso
gresso da doença poderá ser obtida pelo manejo de diversas doenças de plantas de importância
do estande de plantas ou densidade de plantio agrícola em níveis aceitáveis, minimizando os
(VIEIRA et al., 2010; 2012), pela execução danos e perdas prováveis de forma sustentável
correta de podas de condução e de limpeza, pela e com viabilidade econômica.
eliminação de plantas vivas doentes (Roguing)
principalmente em viveiros e sementeiras, pelo SELEÇÃO, MANUTENÇÃO E REGISTRO DE
ISOLADOS BIOANTAGONISTAS
controle de plantas invasoras ou hospedeiras
alternativas e pelo manejo adequado e garantia O controle biológico consiste na supressão
da boa qualidade da água de irrigação (SOUTO, ou estabilização de populações de insetos, pa-
2005). tógenos, plantas daninhas ou algum outro orga-
Além disso, as doenças poderão ser contro- nismo que esteja causando danos econômicos a
ladas lançando mão de medidas que permitam alguma atividade humana; realizada por um ou
que as plantas se desenvolvam mais rapidamente mais organismos que não o homem (BAKER;
e escapem de serem infectadas pelos patógenos, COOK, 1974). O uso de insumos biológicos,
por exemplo, pela seleção do local e da época de tais como promotores de crescimento de plantas
plantio (PINTO et al., 1998) mais apropriados, e agentes de controle de pragas e doenças de
pela seleção e plantio de material propagativo, plantas tem crescido na agricultura brasileira.
qualquer que seja ele, com elevada qualidade O número de biodefensivos disponíveis para
EPAMIG
os agricultores brasileiros mais do que dobrou

nos últimos três anos. São mais de 330 produtos a agricultura brasileira.
comerciais disponíveis no Brasil à base de ativos Diante disso, será discutido, de forma bem
biológicos, principalmente bioinseticidas, bio- direta, alguns aspectos relevantes relacionados
fungicidas e parasitoides (insetos que parasitam a seleção, manutenção em coleção de culturas e
outros organismos (CROP LIFE, 2021). Existe registro de isolados antagonistas a serem consi-
ainda uma expectativa de crescimento no mer- -
cado mundial de biológicos de atuais US$ 5.0 nição de novos alvos e seus respectivos inimigos
bilhões para US$ 11 bilhões em 2025 (CROP naturais inéditos para a ciência e podendo poten-
LIFE, 2021). Embora a indústria de biocontrole cialmente se tornar disponível comercialmente.
esteja crescendo aproximadamente cinco vezes A seguir são descritas as principais etapas
mais do que a indústria de defensivos agrícolas que envolvem o processo de desenvolvimento de um
potencial agente de controle biológico:
a serem enfrentados para aumentar ainda mais
a disponibilidade de produtos comerciais e de primeiro ponto a ser abordado na pro-
princípios ativos contendo agentes de controle moção do setor de biológicos no Brasil
biológico de pragas, patógenos e plantas dani- visando a pesquisa, desenvolvimento e
adoção rotineira de produtos biológicos
destacar: na agricultura brasileira começa pelo
a) Disponibilidade de novos agentes de financiamento da pesquisa aplicada.
biocontrole para alvos inéditos (pragas, Nesse contexto é imprescindível uma
patógenos e plantas daninhas). Inadequa- conexão próxima de instituições de pes-
da seleção dos agentes de biocontrole. quisa públicas com as empresas privadas
b) Multiplicação em larga escala – ne- e os futuros usuários, os agricultores.
cessidade de mais pesquisas visando a Quando essa conexão acontece as chan-
produção massal de antagonistas e pos- ces são maiores de sucesso quanto ao
terior desenvolvimento de formulações desenvolvimento de projetos de pesqui-
que permitam uma melhor performance sas inovadoras, que resultem em novas
desses antagonistas na diversidade das tecnologias e produtos que fortaleçam o
condições ambientais brasileiras. manejo biológico e consequentemente a
adoção de uma agricultura mais moderna
para os bioagentes. Compatibilidade e sustentável.
técnicas agrícolas. Cultura dos agricul-

tores, Engenheiros(as) Agrônomos(as) e
pesquisadores(as) vinculada ao controle alvo de um projeto de pesquisa ou pro-
químico. grama visando o desenvolvimento de um
- potencial agente de controle biológico.
dade das pesquisas associado ao número
- na atualidade da agricultura brasileira
trole biológico perante a diversidade de

manejo podem despertar mais o interesse e virulência. Entretanto, o centro de

de pesquisadores, instituições públicas, origem pode ser incerto ou inacessível e
empresas e dos produtores rurais. A áreas climáticas homólogas podem não
escolha da espécie-alvo deve envolver existir. Para situações como essas, suge-
re-se uma pesquisa ao acaso nas regiões
-
em questão (SCHROEDER, 1983).
e fauna nativas. Estudos ecoclimáticos
condições que favorecem o seu ciclo de controle biológico - estabelecido

de vida. A distribuição ecoclimática da o roteiro de coletas da espécie-alvo,
espécie-alvo na área introduzida deve ser dever ser definido quais organismos
comparada com sua distribuição no cen- antagonistas se pretende coletar: fungos
tro de origem para determinar a região micoparasitas de patógenos de plantas,
em que a procura de inimigos naturais endofíticos, entomopatogênicos, fito-
deve ser iniciada (SCHROEDER, 1983). patogênicos (no caso de planta daninha
Um passo primordial a ser considerado como espécie-alvo), bactérias da rizos-
na seleção da espécie-alvo é a estimativa
de perdas econômicas ocasionadas pelo vírus e nematoides entomopatogênicos,
- dentre outros. Para cada um desses tipos
trole convencional é geralmente melhor de antagonistas existem metodologias
conhecido e pode servir de base para
estimar a taxa de custos-benefícios para literatura, que devem ser estabelecidas
o controle biológico (SCHROEDER, ou adaptadas para cada espécie-alvo.
1983). Após os trabalhos de coletas de campo,
c) Levantamento e coleta de antagonistas os pesquisadores devem formar coleções
naturais no ambiente - duas principais de materiais de referência relevantes, sob
estratégias de controle biológico são
reconhecidas: clássica (CBC) - envol- em instituições envolvidas no projeto, e
vendo a busca de inimigos naturais no incorporá-las em Coleções de Culturas
centro de origem da praga, patógeno ou
planta daninha, e liberação do organismo pesquisa públicas, tais como universida-
selecionado na área onde o problema des ou centros de pesquisa; e também em
existe - e inundativa (CBI) - envolvendo coleções de empresas privadas. No caso
a produção em massa do inimigo natural de patógenos associados às plantas dani-
e sua liberação nos campos de cultivo. nhas alvo, exemplares de plantas doentes
Os levantamentos de inimigos naturais herborizadas dever sem incorporados
devem ter início no centro de origem da
espécie-alvo, onde são maiores as pro- coleções de culturas, deve-se esclarecer,
babilidades de se encontrar organismos em bases modernas, a identidade dos
com as características desejadas: segu- antagonistas selecionados como mais
rança para espécies não-alvo, efetividade promissores à ação sobre a espécie-alvo.
EPAMIG
e) Estudos envolvendo mecanismos de ação defensivos agrícolas químicos e estudos

- envolvendo tecnologia de aplicação de
ções do potencial dos isolados antagonis- acordo com a espécie-alvo.
tas obtidos como agentes de biocontrole
IMPORTÂNCIA DOS MICRORGANISMOS
BENÉFICOS NO MANEJO DE DOENÇAS DE
PLANTAS PERENES
em questão. Estudos envolvendo meto-
dologias in vitro e em casa de vegetação As culturas perenes, conhecidas agronomi-
devem ser conduzidos com o objetivo de camente como culturas de ciclo longo, embora
determinar o(s) mecanismo(s) de ação apresentem algumas vantagens comparativas aos
antagonista relacionados à supressão ou
estabilização de populações de insetos, quanto ao manejo de pragas e doenças. Algumas
patógenos, plantas daninhas, tais como: práticas culturais que exercem relevante papel em
antibiose, parasitismo, competição, pre- uma estratégia de Manejo Integrado de doenças,
dação, indução de resistência, alelopatia. por exemplo a rotação de culturas, não se aplicam
- aos cultivos perenes.
dade do antagonista em relação à espé- Adicionalmente, mudanças climáticas em
cie-alvo, tanto para antagonistas nativos curso, representadas não apenas pela elevação
quanto para exóticos. A introdução de das temperaturas médias, mas também pela
ocorrência de condições climáticas extremas
ainda mais restrita do agente candidato podem alterar as interações patógeno-hospedeiro,
ao biocontrole. Extensivos testes devem promovendo assim doenças causadas por pató-
ser conduzidos, nas regiões de origem do genos nativos ou não nativos ou por organismos
organismo a ser introduzido ou dentro anteriormente inofensivos (DESPREZ-LOUS-
de quarentenas especializadas, para se TAU et al., 2007).
ter segurança de que ele não irá causar O controle biológico é uma importante
danos a espécies não-alvo no país onde estratégia de manejo para doenças, tendo como
será introduzido ou em países vizinhos princípio básico a utilização de microrganismos
(WATSON, 1991). No caso de antago- antagonistas para reduzir e/ou manter a popu-
lação de um fitopatógeno abaixo dos níveis
pode não ser exigida. que causam perda econômica. Microrganismos
f) Desenvolvimento de produto à base de antagônicos podem suprimir, ou interferir no
agente(s) de controle biológico, cuja -
- tógenos, sendo os mesmos referenciados como
gica são avaliadas - potenciais isolados
antagonistas que se destacaram em expe- et al., 2013; DUKARE et al., 2018; BETTIOL
rimentos in vitro e em casa de vegetação et al., 2019).
podem avaliados quanto a sua capacidade Os fungos, bactérias e leveduras constituem
de produção massal (fermentação sólida, os principais grupos de microrganismos que
líquida ou difásica), paralelamente com atuam como agentes de controle biológico, com
vida de prateleira, compatibilidade com para o controle de importantes doenças que inci-

dem sobre cultivos perenes. Coincidentemente, dões causadas por Penicillium digitatum e P.
uma das mais importantes doenças que incide italicum em citros, agindo por competição em nu-
sobre os Citros spp. a pinta preta causada pelo trientes e espaço e promovendo o fortalecimento
fungo Guignardia citricarpa Kiel, tem indi- das plantas. Na cultura do café o controle de
cações de controle por representantes dos três fungos deterioradores da qualidade e produtores
grupos de microrganismos a saber: levedura, de micotoxinas, tem sido obtido por meio de apli-
Saccharomyces cerevisae; fungo, Trichoderma cações do fungo Cladosporium cladosporioides
harzianum e bactéria, Bacillus subtilis. (CHALFOUN, 2010; ALVES, 2020).
Uma revisão sobre pesquisas realizadas na A aplicação de produtos microbiológicos na
última década, revela que o controle de pató- parte aérea das plantas sofre limitações advindas
genos causadores de doenças radiculares e/ou da maior exposição dos microrganismos a efeitos
vasculares, tem se realizado com microrganismos ambientais, a exemplo da sensibilidade radiação
altamente especializados, por exemplo fungos ultravioleta-B (UV-B) pelo fungo Lecanicillium
do gênero Trichoderma, os quais apresentam lecani
elevada competência rizosférica. Destaca-se o ferrugem Hemileia vastatrix em café. Bactérias
controle do fungo. Fusarium oxysporum f. sp. do gênero Bacillus têm, por sua vez apresentado
cubense (E.F. Smith) (Foc), agente causal do maior tolerância à radiação solar, fenômeno que
Mal-do-Panamá em bananeira, por Trichoderma pela degradação da camada
harzianum e o controle de outros patógenos como de ozônio e pelo aumento da emissão de gases
o grupo de nematoides causadores de galhas, causadores do efeito estufa. Portanto, a pros-
pecção contínua de cepas mais resistentes a tais
perenes como café, citros, cacau, entre outras. condições se apresenta como uma alternativa
A capacidade adicional de ação de alguns para a garantia do desempenho dos microrga-
agentes biológicos sobre o desenvolvimento das nismos aplicados. O estabelecimento de pro-
plantas e de indução de resistência, adiciona gramas de melhoramento genético de linhagens
uma característica altamente desejável de mul- microbianas para aplicações em bioprocessos é
tifuncionalidade aos microrganismos. Deve-se um recurso que tem sido pouco explorado, mas
considerar ainda, a alternativa de utilização do que auxiliará o desenvolvimento do controle
consórcio de microrganismos visando potencia- biológico.
lizar o efeito do produto biológico, bem como Em todas as situações, destaca-se que a efe-
utilizar-se da técnica de co-inoculação de micror- tiva inserção do controle biológico como parte de
ganismos cujas ações conjuntas são superiores à uma estratégia de Controle Integrado de Doenças
sua ação quando aplicados isoladamente. depende de estudos relativos à seletividade e/ou
Por outro lado, pesquisas realizadas visando compatibilidade com produtos químicos, uma
o controle de doenças pós-colheita apresentam vez que a utilização racional deles permitirá a
resultados potencialmente promissores, confor- sua permanência como ferramenta útil no escopo
me se observa no controle dos microrganismos do manejo integrado de doenças. Nesse aspecto
causadores de podridões em frutos de citros, surge, como uma ação imprescindível, a educa-
videira e pomáceas, apesar da baixa oferta de
- bases harmônicas para o funcionamento conjunto
cia de leveduras como Cryptococcus albidus e das ferramentas (tool box) disponíveis dentro da
Metschnikowia fructicola no controle de podri- estratégia de Manejo Integrado de Doenças.
EPAMIG
Phytium spp., Macrophomina phaseolina e para

alguns nematoides como, Meloidogyne spp e
Pratylenchus spp. A maioria deste patógenos oca-
empresas fabricantes, passando a ser objetos de sionam grandes danos em culturas anuais com,
patentes ou segredos industriais. Parcerias entre soja, feijão, milho e cana-de-açúcar (BELLE et
indústria, órgãos governamentais de pesquisa e al., 2018). A grande maioria dos produtos regis-
fomento são fundamentais para que o Controle trados são a base de Bacillus spp. e Trichoderma
Biológico avance em toda a sua cadeia, desde a spp., que podem ser encontrados isoladamente,
descoberta dos microrganismos até a entrega de em combinação ou em mistura de diferentes ce-
formulações que permitam o sucesso do controle pas dentro do mesmo gênero (EMBRAPA, 2020).
biológico no estabelecimento de sistemas agrí- Um grande exemplo de uso e sucesso do
colas sustentáveis. controle biológico de doenças de plantas no Bra-
sil, são os ensaios cooperativos em rede de mofo
CONTROLE BIOLÓGICO DE DOENÇAS branco (Sclerotinia sclerotiorum) na cultura da
DE PLANTAS EM CULTURAS ANUAIS:
soja. Esses ensaios vem sendo conduzidos mais
CONCEITOS E APLICAÇÕES
de dez anos em parceria com Embrapa Soja em
O controle biológico de doenças de plantas colaboração com universidades e centros de
é uma ferramenta que vem sendo intensivamente pesquisa. O grande objetivo desta proposta é
utilizada no manejo integrados de culturas anuais posicionar os produtos biológicos para atuarem
no território brasileiro. Além de ser uma aliado na estrutura de resistência do patógeno, os es-
no manejo da resistência a fungicidas (LAN- cleródios, que aumentam ano a ano/safra a safra
GENBACH et al., 2016), o controle biológico de no solo. Além de aliar o uso deste produtos sobre
doenças de plantas, tem se mostrado promissor fenologia das plantas, presença de palhada e for-
na redução da severidade das doenças e no au- mulações disponíveis no mercado. Os resultados
são promissores, uma vez que muitas espécies de
(KÖHL et al., 2019). Assim, número de registo Trichoderma ssp são excelentes micoparasitas
de produtos vem aumentando ano a ano, e em de escleródios, além de atuarem também por
2021 já se tem mais de 80 produtos registrado antibiose, indução de resistência e na promoção
como fungicida microbiológico. Os registros de de crescimento e muitas vezes também como
produtos biológicos são feito por alvo biológico,
sendo assim abrangente o seu uso, uma vez que, um patógeno. Os protocolos iniciais se basea-
patógenos polifágos podem ter a mesma reco- vam apenas no uso de formulações a base de
mendações de manejo para culturas diferentes. Trichoderma spp., porém, atualmente foram
Fato que difere dentro do manejo com fungicida inseridas formulações com mistura de Bacillus
de base química, que normalmente é feito por spp., fator que muitas vezes pode potencializar
culturas agrícolas (EMBRAPA, 2020). este manejo e de outras doenças indiretamente,
Os principais produtos biológicos comer- uma vez que Bacillus spp. tem mecanismos de
ciais registrados, até o momento, para culturas ação diferentes, como produção de outros meta-
anuais atuam sobre os seguintes patógenos et al.,
de plantas: Colletrotrichum lindemuthianum, 2019; MEYER et al., 2020).
Rhizoctonia solani, Sclerotinia sclerotiorum, O atual modelo de desenvolvimento dos
Thielavopsis paradoxa, Fusarium solani, sistemas de produção agrícolas, apoiado ao gran-

de aparato tecnológico, vem sendo chamado de DESPREZ-LOUSTAU, M.L.M.; ROBIN, C.; REY-
NAUD, G.; DÉQUÉ.; BADEAU, V.; PIOU, D.; HUS-
SON, C.; MARÇAIS, B. Simulating the effects of a
é um momento na agriculta que busca aliar tec- climate-change scenario on the geographical range
nologia e direcionar ferramentas de manejo, na and activity of forest-pathogenic fungi. Canadian
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de produtos e trabalham com maior precisão DUKARE, A.S.; SANGEETA, P.; NAMBI, V.E.;
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na tomada de decisão, é um grande momento
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134 Lima, R.C. et al.
Densidade de plantas como componente do manejo integrado
Renan Cardoso Lima1, Pablo Henrique Teixeira2, Rogério Faria Vieira3, Trazilbo José de Paula Júnior4
INTRODUÇÃO gramíneas; adubação moderada com nitrogênio;

Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary é bom controle de invasoras. Sempre que possí-
fungo polífago capaz de infectar mais de 400
espécies de plantas. No feijoeiro, a doença direção do caminhamento do sol e/ou à direção
predominante dos ventos, para reduzir a umidade
causada por esse patógeno é conhecida como
do solo e facilitar o arejamento das plantas.
mofo-branco, que é mais destrutiva em áreas
irrigadas, notadamente nas lavouras de outono TIPOS DE CRESCIMENTO DE FEIJÕES
-inverno. Nessa época, condições favoráveis à PLANTADOS NO BRASIL
ocorrência do mofo-branco, como temperaturas
No Brasil, são mais cultivados para produ-
moderadas (15 a 25 ºC), ocorrem na maior parte
ção de grãos os feijoeiros de hábito de cresci-
das principais áreas produtoras de feijão das mento indeterminado dos tipos II e III. O tipo II
regiões Sudeste e Centro-Oeste do Brasil. A caracteriza-se pelo dossel estreito, porte ereto/
doença também ocorre em áreas de sequeiro, semiereto, hastes curtas e vagens distribuídas
especialmente em altitudes acima de 800 m e em ao longo do caule (Fig. 1). O tipo III caracte-
épocas de chuvas constantes. riza-se pelos caules e ramos semiprostrados ou
O manejo integrado do mofo-branco pre- prostrados, hastes longas, dossel largo, período
coniza o uso de diversas estratégias simultâneas
para evitar a entrada do patógeno na lavoura e na parte basal do dossel.
minimizar as perdas causadas pela doença. As O tipo II geralmente tem plantas altas, com
principais medidas de manejo do mofo-branco pouco ou moderado acamamento na maturação,
são: plantio em época menos favorável à doen- e dossel poroso (especialmente espaços vazios
ça; limpeza de implementos agrícolas; uso de
cultivares com resistência parcial e de sementes contribuem para reduzir a umidade no estrato
sadias e tratadas com fungicidas; redução da solo-dossel ao aumentar a ventilação e a penetra-
população de feijoeiros; eliminação de feijoeiros ção da luz solar no dossel e solo (PARK, 1993)
com sintomas de mofo-branco antes da formação em comparação com o tipo III. Logo, por causa
dos escleródios, em campos onde a doença apa- dessas características, com o cultivo de feijoeiros
recer pela primeira vez; aplicação de fungicidas do tipo II geralmente se consegue evitar mais o
e produtos biológicos; manejo adequado da mofo-branco do que com feijoeiros do tipo III,
irrigação; inversão do solo com arado de aiveca sobretudo em cultivos de outono-inverno com
seguida de plantio direto; rotação do feijão com irrigação (LIMA et al., 2020).
1
Eng. Agrônomo, D.Sc., UFV, Campus Florestal, Florestal, MG, renan.lima@ufv.br.
2
Eng. Agrônomo, M.Sc., UFV, Viçosa, MG, pablo.teixeira@ufv.br.
3
Eng. Agrônomo, D.Sc., Pesq. EMBRAPA/EPAMIG Sudeste, Viçosa, MG, rfvieira@epamig.br.
4
Eng. Agrônomo, Ph.D., Pesq. EPAMIG Sede, Belo Horizonte, MG, trazilbo@epamig.br.
EPAMIG
Densidade de plantas como componente do manejo integrado do mofo-branco do feijoeiro 135
Figura 1 - Feijoeiros do tipo II (esquerda) ao lado de feijoeiros semiprostrados do tipo III.
Rogério Faria Vieira

No outono-inverno, feijoeiros semipros- pode ser obtida combinando-se 40 a 50 cm entre
trados do tipo III de dossel alto e com certa -
resistência ao acamamento durante a fase de MALHO et al., 2017). No entanto, há estudos
maturação geralmente sofrem menos danos do conduzidos no outono-inverno nos quais as mais
mofo-branco que os prostrados do tipo III. Os altas produtividades foram obtidas com 30 cm
danos podem ser ainda menores se os ramos de et al., 2000; SILVA et
feijoeiros semiprostrados formarem um túnel en- al., 2008; ZIVIANI et al., 2009). O uso desse me-
tre as linhas de semeadura. Essa característica de nor espaçamento entre plantas não é incentivado
alguns genótipos semiprostrados do tipo III reduz em razão de ele favorecer doenças, notadamente
o mofo-branco.
que caíram sobre o solo e foram colonizadas pelo Usualmente, o feijoeiro do tipo II é menos
fungo (FULLER et al., 1984). Por isso, alguns prejudicado pelo mofo-branco que o do tipo III.
feijoeiros semiprostrados do tipo III podem O tipo II também tem as vantagens de as vagens
ser menos prejudicados pelo mofo-branco que secas terem pouco contato com o solo e as plantas
muitos feijoeiros do tipo II no outono-inverno facilitarem a colheita mecanizada. No entanto,
(LIMA et al., 2020). em determinadas circunstâncias, o tipo II exibe
menor produtividade de grãos que o tipo III. Uma
POPULAÇÃO DE FEIJOEIROS DO TIPO II dessas circunstâncias é quando a plasticidade
PARA ÁREAS COM HISTÓRICO DE MOFO-
BRANCO
-
Em áreas sem histórico do mofo-branco, tande) na lavoura que a plasticidade do tipo II. A
recomendam-se em torno de 270 mil feijoeiros desvantagem do tipo II pode ser revertida, pelo
do tipo II por hectare. Essa população de plantas menos parcialmente, com a redução da distância

entre plantas (maior população de plantas). A Figura 2 - Efeitos de feijoeiros do tipo II por metro
disposição dessa população de plantas (espaça-
-
dias incluem genótipos (parcialmente
resistente: CNFC 10720 ou suscetível:
a luz solar e a aquisição de nutrientes e água. Em VC 6), fungicida (com ou sem) e ensaios
áreas com histórico de mofo-branco, a disposição
dessa população também deve considerar os efei- As barrinhas representam o erro padrão
tos dos espaçamentos e densidades na intensidade da média.
da doença e produtividade do feijoal. 100
Fechamento do dossel (%)

No Canadá, estudos com feijoeiros do tipo
80
II indicam que a intensidade do mofo-branco
aumentou com a redução do espaçamento entre 60
et al.,
1993) ou de 80 para 30 cm (PARK, 1993), mas 40
as produtividades mais altas geralmente foram

20
obtidas com 30 cm (PARK, 1993; SAINDON et
al., 1993). Em áreas com histórico de mofo-bran- 0
4 7 10 13
co no Brasil, o espaçamento de 30 cm deve ser Feijoeiros por metro
evitado, pelo menos até que cultivares do tipo II Fonte: LIMA et al. (2019, p. 483).
com resistência parcial ao mofo-branco sejam
lançadas.
Genótipos de feijoeiros do tipo II com re-
No Brasil, os estudos sobre população de
sistência parcial de campo ao mofo-branco não
plantas concentraram-se em densidades (ou nú- apresentaram aumento da intensidade da doença
mero de plantas por metro), mantendo-se cons- (Fig. 3) ou redução da produtividade (Fig. 4)
quando semeados com 11-13 plantas por metro
estudos foram feitos durante o outono-inverno (densidade recomendada para áreas sem histó-
com irrigação por aspersão. Nessas condições, a rico de mofo-branco) em áreas com histórico
diminuição de feijoeiros do tipo II por metro re- da doença. Contudo, em genótipos suscetíveis
duz o cobrimento do solo com folhagem (Fig. 2). ao mofo-branco, a redução até 7 feijoeiros por
Essa redução do cobrimento do solo (maior metro diminuiu o índice de severidade da doença
porosidade) proporcionada pela diminuição da (Fig. 3). Ademais, nesses genótipos suscetíveis a
densidade de plantas desfavorece o fungo e o produtividade foi maximizada com 7-10 feijoei-
desenvolvimento do mofo-branco, pois aumenta ros por metro (Fig. 4). Para ambos os genótipos
a ventilação nas plantas e a penetração da luz (parcialmente resistentes e suscetíveis), o uso
solar no dossel das plantas e solo (PARK, 1993). -
Além disso, menor densidade de plantas diminui
a transferência do micélio do fungo de uma planta Portanto, para áreas irrigadas no outono-in-
para outra (CHAD et al., 2005). Logo, o ideal é verno, a densidade de feijoeiros do tipo II reco-
usar o menor número de plantas por metro que mendada é 7-10 (cultivares suscetíveis) ou 11-13
não comprometa a produtividade da cultura em (cultivares com resistência parcial) por metro,
diferentes pressões de mofo-branco na lavoura.
EPAMIG
Figura 3 - Efeitos de feijoeiros do tipo II por metro Figura 4 - Efeitos de feijoeiros do tipo II por metro
-
veridade do mofo-branco (pressão mode grãos em pressão moderada/alta do
derada). As barras brancas são médias mofo-branco. As barras cinzas (duas
do genótipo suscetível ao mofo-branco
(VC 6). As barras pretas são médias do fungicida) são as médias da linhagem
genótipo parcialmente resistente (CNFC parcialmente resistente ao mofo-branco
10720). Ambas as barras incluem CNFC 10720. As barras brancas (com
fungicida (com ou sem). As barrinhas fungicida) e tracejadas (sem fungicida)
representam o erro padrão da média. são as médias da linhagem suscetível
VC 6. As médias em barras pretas ou
50
a tracejadas não diferem significativa-
a mente entre si. Nas barras brancas ou
40
CNFC 10720 b cinzas, as médias com letras iguais não
VC 6
-
30 c b
c
can, 5%). As barrinhas representam o
erro padrão da média.
20 c c
a a
a a 4200 ab a ab a
10 a
Produtividade (kg ha-1)
a b
a 3500 b
a a
0 a
4 7 10 13 2800
Feijoeiros por metro
2100
Fonte: LIMA et al. (2019, p. 487).
1400
50 cm. Se a pressão do mofo-branco for mode- 700

rada ou baixa na área de cultivo, parece seguro
0
4 7 10 13
deve-se evitar espaçamentos mais estreitos que
40 cm quando se usam cultivares suscetíveis à Fonte: LIMA et al. (2019, p. 488).
doença. Os resultados também sugerem que, no
cultivo agroecológico ou orgânico (sem aplica- lação de plantas pode ser obtida combinando-se
ção de fungicida), pode-se optar por 7 feijoeiros
do tipo II por metro, independentemente da rea- 8 a 10 feijoeiros por metro (RAMALHO et al.,
ção da cultivar ao mofo-branco (resistência ou 2017). Dependendo da cultivar, a produtividade
suscetibilidade), para maximizar a produtividade pode ser maximizada com espaçamentos tão
e minimizar a intensidade da doença na lavoura. estreitos quanto 30 cm (SILVA et al., 2008), mas
espaçamentos estreitos devem ser evitados em
POPULAÇÃO DE FEIJOEIROS DO TIPO III áreas com histórico de mofo-branco.
PARA ÁREAS COM HISTÓRICO DE MOFO-
Para áreas com histórico de mofo-branco,
-BRANCO
há evidências de que a população de feijoeiros
No outono-inverno, em áreas sem histórico pode ser reduzida em relação à recomendada para
de mofo-branco, recomendam-se em torno de 180 áreas sem histórico dessa doença para maximizar
mil feijoeiros do tipo III por hectare. Essa popu- a produtividade e/ou reduzir a intensidade do

mofo-branco (PAULA Jr. et al., 2009; VIEIRA por área em espaçamentos largos, o que reduz
et al. 2010; 2012). A redução da população pode o inóculo para as safras seguintes. Entretanto,
ser obtida com o aumento do espaçamento entre espaçamentos largos podem elevar os custos com
o controle de invasoras. Nos sistemas de cultivo
em que se fazem duas ou mais aplicações de
de 50 para 75 cm pode reduzir a incidência e
severidade do mofo-branco (Tabela 1). Entre- para o manejo do mofo-branco, o espaçamento
de 45 a 55 cm, que é recomendado para feijoeiro
deve ser usado quando não se usa fungicida para do tipo III em áreas sem histórico da doença,
o manejo da doença, como no sistema orgânico parece ser também o mais adequado para áreas
de produção. Nesse sistema (sem fungicida), com histórico dessa doença (Tabela 2).
as produtividades dos feijoeiros do tipo III nos Em estudo conduzido no outono-inverno
espaçamentos de 50 e 75 cm foram semelhantes na Zona da Mata, MG, a diminuição de 10-13
(Tabela 2), mas com 75 cm tem-se menor gasto para 4-7 feijoeiros do tipo III por metro reduziu
com semente e semeadura, e uso de menos mão o cobrimento do solo com folhagem (Fig. 5).
de obra na colheita. Ademais, segundo Macena A intensidade do mofo-branco foi menor com
et al. (2011), há menor produção de escleródios 4-10 do que com 13 feijoeiros por metro (Fig. 6)
Tabela 1 -
III (cv. Pérola) em dois ensaios no outono-inverno, em Viçosa, MG
Índice de severidade de mofo-
Incidência de mofo-branco1
branco1
(%)
(cm) (%)
2002 2003 2002 2003
50 51,9 43,6 38,5 19,7
75 34,6 52,4 23,5 25,5
Diferença 17,3** 8,8 ns 15,0** 5,8 ns
1
As médias incluem os fatores fungicida (com ou sem) e densidade (6 ou 12 plantas por metro).
** p
Fonte: VIEIRA et al. (2012, p. 99).
Tabela 2 -
em 2002 (pressão moderada de mofo-branco), em Viçosa, MG
Produtividade1 (kg ha-1)
(cm)
50 3018 2180
75 2650 2206
Diferença 368** 26 ns
1
As médias incluem densidade (6 ou 12 plantas por metro). ** p
Fonte: VIEIRA et al. (2012, p. 99).
EPAMIG
Figura 5 - Efeitos de feijoeiros do tipo III por metro Figura 6 - Efeitos de feijoeiros do tipo III por metro
- mofo-branco em análise conjunta de

dias incluem cultivar (resistente: MGS quatro ensaios (Viçosa e Oratórios, Mi-
Portela ou suscetível: Madrepérola), nas Gerais, e Veras, Mato Grosso) no
outono-inverno, com pressões da doen-
48), na Zona da Mata, Minas Gerais. ça baixa, baixa/moderada, moderada
Resultados ainda não publicados. As ou moderada/alta. As médias incluem
barrinhas representam o erro padrão cultivar (parcialmente resistente: MGS
da média. Portela ou suscetível: Madrepérola) e
fungicida (com ou sem). Resultados
100
Fechamento do dossel (%)
ainda não publicados. As barrinhas

80 representam o erro padrão da média.
25
60 a
20
40 b b
b
15
20
10
0
4 7 10 13
Feijoeiros por metro 5
Fonte: Elaborado pelo autor Rogério Faria Vieira.

0
4 7 10 13
e geralmente menor com 4-6 que com 12-16 Fonte: Elaborado pelo autor Rogério Faria Vieira.
feijoeiros por metro (Tabela 3). Dependendo do
grau de infestação da lavoura com escleródios de
(cultivo convencional) ou não (cultivo agroecoló-
S. sclerotiorum, do clima na fase reprodutiva da
gico ou orgânico). Nessas pressões relativamente
cultura, da cultivar usada e do manejo da cultura,
mais baixas de mofo-branco, 4 feijoeiros do
a pressão do mofo-branco pode variar muito de
um ano para o outro. Por isso, a recomendação tipo III por metro maximizam a produtividade
de densidade de plantas para área com histórico no cultivo agroecológico ou orgânico, mas essa
dessa doença deve considerar essa variação da densidade deve ser evitada no cultivo convencio-
intensidade do mofo-branco no decorrer dos anos nal (Fig. 7). Portanto, no cultivo convencional
e até uma possível ausência da doença. recomendam-se 5-7 feijoeiros do tipo III por
Em pressão muito alta ou alta de mofo-bran- metro em áreas com histórico da doença no
co, a maximização da produtividade foi obtida outono-inverno. Diferentemente dos feijoeiros
com 4-5 plantas por metro (VIEIRA et al. 2010), do tipo II, nos do tipo III o nível de resistência
independentemente de se usar fungicida ou não de campo dos genótipos ao mofo-branco não
para o manejo da doença (Tabela 3). No entanto,
quando a pressão de mofo-branco varia de muito -
baixa a moderada/alta, as densidades de plantas leiras de 45-55 cm, 4-6 (sistema agroecológico
que maximizam a produtividade dependem de ou orgânico) ou 5-7 (sistema convencional, com
o fungicida para o manejo da doença ser usado fungicida) feijoeiros do tipo III por metro são

do mofo-branco, produtividade e massa de grãos entre 2000 e 2004 no outono-inverno,

Zona da Mata, Minas Gerais1
Índice de
Plantas por Produtividade Massa de 100 grãos
Incidência (%) severidade2
metro (kg/ha) (g)
(%)
2000
15 97 79 1394 19,0
7,5 95 70 1710 19,8
5 86 60 1865 20,3
2001
16 89 50 2396 22,3
12 84 44 2538 23,4
8 79 38 2612 23,8
4 59 27 2623 25,0
2002
12 51 38 2572ns 25,7ns
6 36 24 2455 26,1
2003
12 48
ns
25 ns
2188ns 25,8
6 48 20 2131 28,1
2004
12 97
ns
66 1385ns -
6 95 55 1382 -
1
são seguidas por ns.

2
Índice de severidade = o
de plantas com a nota] x 100
4 x (total de plantas)
recomendados para áreas irrigadas com históri- para regiões sujeitas a pressões moderadas ou
co de mofo-branco. Logo, nessas condições, as altas do mofo-branco no outono-inverno. São
populações de plantas recomendadas por hectare vantagens adicionais de se usar baixas popula-
podem variar de 73 mil a 155 mil. No caso do cul- ções de planta: colheita de grãos graúdos (Tabela
tivo agroecológico ou orgânico (sem fungicida), 3) e menor produção de escleródios por área
(VIEIRA et al., 2010; MONTES et al., 2017).
EPAMIG
Figura 7 - Efeitos de feijoeiros do tipo II por metro common bean in Brazil. , v.69, n.6,
p.1172-1184, 2020.
grãos em análise conjunta de ensaios MACENA, Andreia Maria Faria; CANTERI, Marcelo
em Viçosa e Oratórios, Minas Gerais, e Giovanetti; FERREIRA JUNIOR, Jose Petruise. Es-
Veras, Mato Grosso, no outono-inverno, paçamento e manejo de restos culturais para o contro-
nos quais as pressões de mofo-branco le de Sclerotinia sclerotiorum em feijoeiro. Ciência
foram baixa, baixa/moderada, mode- Rural, v.41, p.1871-1873, 2011.
rada ou moderada/alta. Barra branca:
MONTES, David RP et al. Incidence and severity of
white mold in common bean submitted to different
preta: sem fungicida. As médias incluem cultivation practices. Revista Brasileira de Enge-
cultivar (parcialmente resistente: MGS , v.21, p.691-696, 2017.
Portela ou suscetível: Madrepérola).
Resultados ainda não publicados. As
PARK, S.J. Response of bush and upright plant type
selections to white mold and seed yield of common
barrinhas representam o erro padrão
beans grown in various row widths in southern On-
da média.
tario. Canadian Journal of Plant Science, v.73, n.1,
4000 p.265-272, 1993.
Produtividade (kg ha-1)
a ab a PAULA JÚNIOR, Trazilbo José de et al. White mold

b
3000 a intensity on common bean in response to plant densi-
a a a
ty, irrigation frequency, grass mulching, Trichoderma
spp., and fungicide. , v.35,
2000
p.44-48, 2009.
RAMALHO, M.A.P.; ABREU, A.F.B.; GUILHER-
1000
ME, S.R. Informações técnicas para o cultivo do
feijoeiro-comum na região central-brasileira:
0
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Fonte: Elaborado pelo autor Rogério Faria Vieira.

SAINDON, G. et al. Incidence of white mold and
yield of upright bean grown in different planting
patterns. , v.137, n.2,
AGRADECIMENTO p.118-124, 1993.
Os autores agradecem o apoio da Fapemig SHIMADA, MARCELO; ARF, Orivaldo; SÁ, Marco
(Belo Horizonte, MG) e do CNPq (Brasília, DF) Eustáquio de. Componentes do rendimento e desen-
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LIMA, Renan C. et al. Strategy to identify resistance their effects on yield and plant covering. Bioscience
to white mould associated with high yield for irrigated Journal, v.25, n.2, p.1-9, 2009.

142 Martins, E. de S.; Hardoim, P.
Manejo de pragas e doenças na agricultura sustentável
Eduardo de Souza Martins1, Pablo Hardoim2
CARACTERÍSTICAS DA AGRICULTURA Assumimos que pragas e doenças são, em

SUSTENTÁVEL primeiro lugar, expressões ecológicas da falta
Adotamos a sustentabilidade como caminho de diversidade biológica e externalidades físi-
e a regeneração como destino na nossa agricul- cas e químicas impostas pela monocultura – o
tura. Nossa visão é integrada, buscando sempre equilíbrio dinâmico do sistema é dependente do
compreender o sistema, tendo a natureza como número de interações entre agentes vivos, o que
fonte inspiradora e aliada. Pensamos na agricul- -
tura de processos e não nos contentamos com gentes (KESAVAN; MALARVANNAN, 2010).
soluções irracionais para resolver problemas -
pontuais (ZIMMERMANN et al., 2021). Apren- dade biológica do sistema produtivo maior é a
demos que é mais fácil e econômico adotar as leis pressão de pragas e doenças levando ao aumento
da natureza, consolidadas no seu longo processo dos custos e maior os requerimentos de manejo
evolutivo, do que acreditar nas tecnologias que intensivos no uso de insumos convencionais.
prometem controle, extermínio ou bloqueio das A cada intervenção para erradicar uma ameaça
pragas e doenças. Essa crença, alimentada pelo iminente, um novo ciclo de problemas surge,
medo cultivado pelo marketing e suportada pela abrindo mercado para novos produtos. Sem
assistência adequada, o produtor é conduzido
alimentou os altos custos dos insumos, a depen- a entrar no ciclo de dependência de aquisição
dência e a baixa resiliência da atividade agrícola. de insumos, reduzindo drasticamente a margem
O interessante é que a maioria da produção de lucro. Mas será que é possível produzir no
do conhecimento para resolver os problemas de clima tropical com sustentabilidade? Abaixo
pragas e doenças tem um foco no tratamento iso- descrevemos algumas medidas que podem ser
lado e orienta a solução para a criação de um pro- tomadas para facilitar esse processo de transição
duto. Produto que por razões comerciais deve ser promovendo o desenvolvimento de uma agricul-
de grande espectro, funcional nos mais diversos
-
MANEJO DE PRAGAS E DOENÇAS NA
cultura, na maioria das vezes, resolve o problema
AGRICULTURA SUSTENTÁVEL
pontualmente, mas sempre gera novos problemas
Diagnóstico da área produtiva
colaterais. Pela sua característica de um sistema
vivo, a agricultura deveria ser tratada pelas suas Idealmente as áreas de produção devem
estar caracterizadas por seus atributos de solo,
isso, não é possível generalizar pacotes prontos, relevo, elementos do seu entorno, histórico de
mas princípios e fundamentos bem constituídos. culturas, manejos, uso de insumos e respostas de
1
Diretor do Grupo Associado de Agricultura Sustentável (GAAS), martins.eduardo1956@gmail.com
2
Coordenador Regional por São Paulo do Grupo Associado de Agricultura Sustentável (GAAS),
phardoim@gmail.com
EPAMIG
Manejo de pragas e doenças na agricultura sustentável 143
manifestação de doenças e pragas, bem como de situação e buscando uma correlação com as ma-
produtividade. Com as informações que podem nifestações mais relevantes de pragas e doenças.
ser organizadas pelas análises disponíveis, relato
As escolhas sobre como agir
do produtor e observação de campo, a busca deve
- A ação consciente do agricultor que adota
nifestações das pragas e doenças mais frequentes. práticas sustentáveis depende de uma nova visão
Por exemplo, numa área sem cobertura, com sobre a sua área de produção. A construção desse
grande intensidade de tráfego de máquinas e novo posicionamento depende principalmente
condições de textura do solo favorável, teremos da disposição para experimentar, testar novas
a probabilidade de compactação do solo. Por práticas, compreender os conceitos envolvidos
sua vez, a compactação reduzirá a oxigenação e comparar resultados lado a lado e os respecti-
vos custos. Infelizmente, o agricultor conta com
do solo como a causada pelo fungo do gênero pouca pesquisa e suporte para avançar na susten-
Macrophomina. Poderíamos assumir que esses tabilidade, uma vez que a capacidade criadora das
fatores de manejo também devem ser decisivos instituições está, em grande parte, capturada pela
lógica das grandes empresas de insumos. Para
por exemplo, os do gênero Pratylenchus, comum a sustentabilidade o caminho a ser construído
no milho safrinha. Assim como o exemplo da
contexto, das disponibilidades de infraestrutura
características podem ser avaliadas e servirem e a forma de como o agricultor deseja evoluir.
de pistas relevantes para o encaminhamento de De qualquer forma, com o diagnóstico bem feito
soluções. e entendendo o que o agricultor deseja, podemos
Também merecem atenção no diagnóstico fazer indicações para melhorar o manejo de pra-
os efeitos colaterais relacionados com os insumos gas e doenças.
convencionais. Por exemplo, após uma aplicação
Pré-preparo da cultura com foco no solo
de fungicida, na maioria das vezes, teremos um
aumento do ataque de insetos sugadores. Dentre O solo será sempre o fundamento da produ-
as queixas de pragas e doenças devemos indicar o ção. Só recentemente outras funcionalidades do
quanto delas podem estar associadas aos efeitos solo tem merecido destaque, como é o caso da
diretos e indiretos dos pesticidas adotados. O biologia (HELMING et al., 2018). As ferramen-
diagnóstico também deve ser conduzido pelo tas das análises química e física são importantes,
lado positivo, pois a maioria das áreas possuem principalmente, se existe histórico da área e se
talhões sadios e produtivos. A nossa tendência as amostras foram coletadas de forma a permitir
é explicar tais resultados pela fertilidade do uma análise temporal comparável. Esse tipo de
solo, mas na realidade o que dita a sanidade e análise permite compreender a evolução das
os resultados é, na maioria das vezes, o teor de práticas do manejo adotado e fazer intervenções
matéria orgânica no solo, o qual está diretamente de correção quando necessárias. Mas temos que
relacionado com atividade elevada da biologia, assumir as limitações das análises e seu uso nas
pois, cria as condições necessárias para que ela
se expresse. A realização do diagnóstico não para a prescrição de fertilizantes na forma de sais
solúveis. Quando conhecemos um pouco da com-
mas a formulação de possibilidades avaliando a plexidade das interações do solo, descobrimos

que temos que avançar muito na forma de reco- - A manutenção do solo sempre coberto
mendar medidas para o manejo da fertilidade. com palha;
Também é importante considerar que fertili- - A oferta de macro e micronutrientes de
forma equilibrada.
muitas circunstâncias, operam de forma negativa
Importância da diversidade da cobertura
para a biologia do solo, facilitando a manifesta-
vegetal
ção de doenças. Uma abordagem que funciona
é dividir as intervenções na lógica de soluções A maioria das plantas de cultura investe
estruturais, para serem implementadas no médio uma grande quantidade do que produz com base
e longo prazo, e o equacionamento da próxima na fotossíntese em exsudatos das raízes. Esse
safra. A regra para melhorar o solo contra pragas esforço energético tem o papel de criar uma
e doenças é torná-lo supressor das mesmas. A
supressão depende da diversidade biológica, que na rizosfera (JACOBY et al., 2017). A seleção
por sua vez depende principalmente de fatores realizada visa funcionalidades, dentre as quais se
tais como: destaca a supressão de pragas e doenças (Fig. 1).
O problema é que a monocultura tende a selecio-
- A diversidade da cobertura vegetal;
nar sempre a mesma biota, o que torna o ambiente
- A qualidade da superfície ativa oferecida
condutor de doenças e pragas. A diversidade da
no solo para proteção e manutenção dos
cobertura de plantas é o caminho chave para
microrganismos, base da cadeia biológi-
aumentar a diversidade. A diversidade de plantas
ca do solo;
Figura 1 - Mix de plantas de cobertura visando aumentar a diversidade da biologia do solo
EPAMIG
pode ser obtida tanto de forma espacial quanto taxa de degradação será sempre maior do que a
temporal, utilizando, por exemplo: sucessão de capacidade de produção do sistema.
culturas, rotação planejada com diversas espécies A construção, melhoria e manutenção da
de plantas comerciais, mix de cobertura, plantio matriz organomineral deve ser implementada
consorciado, etc. Assim, o manejo deve sempre no longo prazo, conciliando o rejuvenescimen-
buscar deixar para a cultura seguinte - to do solo com os remineralizadores silicáticos
(RAMOS et al., 2021
biomassa (Fig. 2). O importante é o agricultor, a
da cultura comercial possam dispor da biologia
seu solo, trans-
que necessita para crescer vigorosa e saudável.
formando o manejo da fertilidade numa melhoria
Importância das superfícies ativas do solo contínua. Assim conduzido, o manejo que con-
Apesar de o solo ser fundamental para nossa cilia minerais ativos e aportes orgânicos no solo
existência e importante no funcionamento do induz a formação de microagregados em locais
estratégicos para a manutenção da vida no solo.
planeta, sua compreensão é limitada. Somente
Esse rejuvenescimento do solo também aumenta
recentemente houve avanços impulsionados,
as homeostases do pH e do potencial redox, que
principalmente, pelas preocupações promovi-
juntamente com a diversidade biológica aumenta
das pelas mudanças climáticas. Para as nossas
a supressividade às pragas e doenças da planta.
-
res, pois boa parte dos nossos solos são ácidos, Importância de se manter o solo coberto
com palhada
estão entre os mais antigos do mundo e foram
profundamente intemperizados. Uma das con- Muitas interações biológicas ocorrem nos
dições relevantes para a diversidade biológica primeiros centímetros de solo (MIN et al., 2021).
necessária em nossos sistemas de produção é a O aporte de carbono lábil e recalcitrante, estru-
carência de superfície ativa, pois nossos minerais tura porosa do solo, aumenta a concentração de
estão nos últimos estágios de evolução. A baixa oxigênio e disponibilidade de água livre, fatores
CTC restringe a proteção de elementos de carga que favorecem o aumento da atividade biológica
positiva e imobiliza os de carga negativa.
viva e ativa é responsável por vários benefícios,
-
dentre eles a ciclagem dos nutrientes e a melhoria
to de matéria orgânica, uma vez que hoje a expli-
da estruturação do solo (Fig. 3). No entanto, solos
cação mais aceita para a sua estabilização é a as-
sociação mineral-carbono orgânico, derrubando a
a biologia. Raios ultravioletas atuam como fonte
teoria, por muito tempo
esterilizadora no solo, altas temperaturas inibem
da biomassa (SINGH et al., 2018; KLEBER et o desenvolvimento de eucariontes multicelulares,
al., 2021). Essa situação equivale a solos sem palha também apresentam elevada taxa
o sucesso da melhoria do sistema produtivo pelo
aumento do teor da matéria orgânica no solo é solo são observadas em solos descobertos pelo
determinado pela taxa de oxidação da biomassa efeito das forças eólicas e hídricas. Enormes
e não pela quantidade de biomassa produzida benefícios são observados quando o solo se
no sistema. Se a biomassa produzida não estiver encontra permanentemente coberto com palha
a (DENARDIN et al., 2012).

Figura 2 - Minerais agrosilicáticos na forma de pó de rocha atuam no rejuvenes-

cimento dos solos tropicais
Figura 3 - A palha protege o solo, ativa a biologia do solo e favorece o desen-

volvimento da cultura
EPAMIG
A importância do balanço e da fortalecer as associações com os microrganismos,

disponibilidade de macro e micronutrientes observa-se também uma redução no uso de fun-
Um conceito fundamental para a susten- gicidas e inseticidas ao longo do cultivo devido à
tabilidade agrícola se refere à forma com que a criação de uma rede de interações mais robustas,
absorção de nutrientes ocorre pelas plantas. O a qual é menos propensa ao aparecimento de
fato dela organismos dominantes. Quando necessária, a
que disponibilizar sais no solo seja a forma mais intervenção mecânica em profundidade no solo
deve ser conduzida lembrando que a biologia
do solo pode sofrer um grande retrocesso. Em
biológica entre solo e as raízes das plantas, a par- solos que receberam aplicações contínuas de
tir de reservas de nutrientes que estão protegidas
em superfícies e/ou na matriz organomineral, o teor potencial de fósforo no solo com a aná-
como também na excreção da cadeia alimentar lise geoquímica, a qual utiliza extratores fortes.
do solo (OLDFIELD et al., 2018). Agindo assim é possível otimizar o uso do que
foi aplicado no passado sem perder a produti-
para compreender a situação. É bem conhecido vidade enquanto fortalece o manejo integrando
que, a exemplo da maioria dos nutrientes na à biologia (SHA et al, 2018). Da mesma forma
forma de sais, os fertilizantes fosfatados solúveis que o fósforo, cada nutriente requer avaliações
específicas para cada situação de contexto,
ao solo, esses são absorvidos de forma muito principalmente para a escolha da fonte, forma
rápida nas superfícies dos óxidos dos solos tro- de aplicação e as potenciais interações positivas
picais, os quais apresentam alta capacidade de e negativas com pragas e doenças, como regra
troca aniônica. As análises químicas do solo irão geral podemos assumir:
expressar somente parte do fósforo, porém essa Preferência para insumos de baixa
solubilidade – quanto maior o nível de
manejar a cultura para buscar uma boa parte do atividade biológica, menor a dependên-
fósforo adsorvido aos óxidos. A estimativa é que cia de solubilidade.
o manejo convencional de fertilidade fosfatada Para demandas de solo e/ou da cultura,
deixou indisponível para as plantas até 50% do que requeiram adubação solúvel de sais,
nutriente aplicado nas últimas cinco décadas porcionar as aplicações e combinar com
(EMBRAPA SOLOS, 2018). Para buscar esse remineralizador de alta superfície para
fósforo adsorvido é importante seguir alguns
passos básicos. Por exemplo, ser parcimonioso Cuidado especial para o balanço de
no uso dos nutrientes solúveis, contribuindo para C:N:P:K:S, o exagero de qualquer um
e as micorri- deles na interação com microrganis-
zas, as quais são capazes de transferir de forma mos pode consumir muito de outros
fósforo do solo para a e gerar perdas por volatilização (C, N
planta (HALLAMA et al., 2019). e S), lixiviação (K) e adsorção (P). O
Utilizar fontes menos reativas para alcançar desbalanço pode induzir a condução
o balanço estequiométrico dos nutrientes. Con- de pragas e doenças, p.ex., fertilizantes
trolar sistematicamente o balanço nutricional nas orgânicos com muito carbono dissolvi-
folhas correlacionado com a produtividade. Ao do e prontamente disponível gera uma

grande explosão de crescimento de bac- riedades e híbridos adaptados à agricultura sus-

térias que vai consumir todos os outros tentável, responsivos aos remineralizadores, mix
nutrientes privando temporariamente a de cobertura e ao uso de biológicos produzidos
planta (FAN et al, 2018). na fazenda para consumo próprio. Encontrar as
Em gramíneas a demanda por nitro- sementes mais adequadas depende de avaliações
gênio na fase inicial da cultura pode regionais de extensão dos materiais disponíveis
aumentar a suscetibilidade da planta a sob condições de manejo sustentável (DÖRING
pragas e doenças. As possibilidades de et al, 2011).
manejo incluem o porcionamento da Somente agora o Grupo Associado de Agri-
dose recomendada dos nitrogenados so- cultura Sustentável (GAAS) com os melhoristas
lúveis; incluir remineralizador rico em associados e com apoio da EMBRAPA e EMA-
superfície, como o basalto, para reduzir TER estão iniciando diversos testes para indicar
a emissão do óxido nitroso (BLANC os melhores materiais (EMATER, 2021). A
BETES et al, 2021); o uso de fontes iniciativa ainda tem um longo caminho a ser per-
orgânicas, inclusive para complexar as corrido, mas tem possibilidade de oferecer uma
fontes solúveis; e ainda; o uso de bio- visão alternativa ao melhoramento atual. Nossa
abordagem para o tratamento de sementes (TS)
Azospirillum). também busca alternativas ao uso de pesticidas.
Em gramíneas deve ser dada atenção
especial para um bom suprimento de das sementes e a supressividade das doenças e
silício (Si), a cultura é uma boa acumu- pragas pelos biológicos, adotamos a última. A
razão é simples, proteger o microbioma que a
nas paredes celulares e funciona como semente trás por herança a diversas gerações e
uma barreira protetora contra insetos não prejudicar o recrutamento de microrganis-
mastigadores, além de um conjunto de mos na fase crítica da germinação.
outros benefícios (MEENA et al, 2014). O tratamento pode ser feito na propriedade
Em geral, os remineralizadores corretos rural com insumos acessíveis e um teste simples
são as fontes mais acessíveis de Si para pode demonstrar a efetividade. Por exemplo,
as gramíneas. utilizando duas caixas de areia, uma destinada ao
TS químico e a outra ao TS biológico, coloque as
A escolha da semente e seu tratamento
sementes para germinar em pelo menos 4 repe-
- tições para cada tratamento. Depois da maioria
te, qual será o manejo da cultura. O pressuposto das plântulas emergirem, realize a contagem de
do melhoramento dominante da cultura está no defeitos, ocorrência de doença e as principais
uso intensivo de insumos, pouca atenção é dada dimensões morfológicas, para cada repetição.
para variedades e híbridos adequados ao sistema O passo seguinte é testar no campo, lado a lado,
de produção sustentável (CECCARELLI, 2015). para comprovar as vantagens. O TS biológico
Adicionalmente, as empresas de sementes são feito na propriedade é importante para o agri-
controladas ou têm parcerias com a indústria de cultor compreender o potencial das ferramentas
biotecnologia, que focam seus materiais geneti- biológicas. No GAAS, muitas vezes, funciona
como primeiro passo para o agricultor começar
e insetos (Bt - cry). O mercado é carente de va- a jornada da sustentabilidade.
EPAMIG
Manejo integrado do Bokashi, utilizando arroz na captura de mi-

Conhecendo as potenciais manifestações de crorganismos em áreas naturais; dentre muitas
pragas e doenças, o agricultor deve estabelecer outras variações.
um monitoramento sistemático que permita re- O aprendizado na produção das comuni-
gistro e a avaliação evolutiva de suas ocorrências dades permite evoluir com o estabelecimento
para tomada de decisão. No processo de acom- de funcionalidades, variando as fontes de inó-
panhamento das pragas e doenças é fundamental culos, os componentes das receitas e as formas
conhecer o básico da biologia e ecologia dos de preparação. Essa é uma área de pesquisa
agentes e seu comportamento nas várias fases de bem desenvolvida na Índia e Itália e depende de
desenvolvimento da cultura. Na maior parte das conciliar as avaliações funcionais dos grupos
situações, os controles apresentam maior efetivi- microbiológicos dominantes, inclusive para lidar
dade se acionados na fase inicial dos ciclos das com pragas e doenças, o que é possível ser reali-
pragas e doenças, algumas vezes, dependendo do zado com as ferramentas genômicas e testes de
agente, ainda na fase de pré-preparo.
As práticas da agricultura sustentável para adotamos principalmente as orientações da Soil
o manejo direto de pragas e doenças incluem: Food Web (SFW), do Celso Tomita (TMT) e do
Biológicos de comunidades – podem ser Antônio Lodo (InovaSolo).
aeróbicos ou anaeróbicos e podem ter uma am- Como na maioria dos manejos biológicos,
pla possibilidade de fontes de inóculos. Os mais
utilizados são os produzidos na propriedade na isto é, volumes de multiplicados de
forma de compostos sólidos ou líquidos (Fig. 4); boa qualidade e seus metabólitos, em quantidades
Figura 4 - Extração da comunidade microbiana através da técnica de Compost tea.

- utilizado no início das manifestações da maioria

nidades também são aplicadas na linha de plantio das pragas.
utilizando bico dirigido, sendo que tanto no solo, seu uso tem papel complementar e
como nas folhas, muitas vezes o produtor opta se destina principalmente no controle de doenças
em misturar com multiplicados de microrganis- fúngicas.
está baseado na apli-
para atender as demandas das culturas é muito cação foliar da suspensão aquosa de de pó
grande, os produtores mais experientes já estão de rocha. Sua aplicação tem reduzido as mani-
- festações das doenças foliares e de lagartas. Os
cos. Com a ajuda da pesquisa, as comunidades possíveis mecanismos envolvidos são o desgaste
biológicas produzidas na propriedade podem se do aparelho mastigador das lagartas, no caso dos
transformar na principal solução para manejo de fungos foi levantada a hipótese da cobertura da
pragas e doenças no cultivo de grãos. folha restringir o estabelecimento dos esporos.
– num ciclo
de soja/milho um agricultor do GAAS chega a
- Por toda a base empírica dos agricultores do
rentes, os quais desempenham diversas funcio- -
nalidades. Incluindo a promoção de crescimento
e desenvolvimento da planta hospedeira, dispo- as práticas sustentáveis são capazes de oferecer
uma agricultura rentável, produtiva e justa para
nibilização de nutrientes, controle de pragas e
as nossas condições. Na maioria das situações,
doenças. Para colocar os biológicos no campo os
a evolução das práticas sustentáveis permite
agricultores necessitam de inóculos de qualidade
redução de 40 a 80% no consumo de pesticidas
e com procedência conhecida. Também é neces-
adotados para o controle de pragas e doenças. Se
sário dispor de biofábricas adequadas e de bons
meios de cultura. Com os resultados positivos de
no uso da água. Pequenos ajustes resultam em
efetividade e redução de custos, os agricultores
têm investido em infraestrutura, melhorando as
condições de higiene e controle da multiplicação.
a adoção e ampliar as pesquisas para atender
A seleção do que aplicar se ajusta com o monito- nossas demandas de conhecimento. Nossas
ramento e com a evolução da cultura, o normal diretrizes para o manejo de pragas e doenças de
são aplicações quinzenais, mas dependendo da forma sustentável incluem:
pressão de pragas e doenças a frequência chega - Respeito de cada agri-
a ser semanal. Para as lagartas são utilizados os cultor;
baculovírus e o Bacillus thuringiensis (Bt). Além - Manter a visão sistêmica e integrada;
de microrganismos, a adoção de parasitoides tem - Buscar soluções dos insumos nos con-
aumentado. No controle das cigarrinhas domina textos local e regional;
a utilização dos fungos Beauveria, Metarhizium - Estimular cada agricultor a transformar
e Isaria. sua área de produção em campo de testes
Extratos vegetais – atuam como coadju- - O compartilhamento horizontal do co-
vantes no controle de pragas. O mais utilizado é o nhecimento entre agricultores, apoiado
neem na forma de extrato alcoólico das folhas ou por especialistas, é um caminho pode-
o óleo do fruto. Seu uso tem efetividade quando roso de inovação e difusão.
EPAMIG
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Madelaine Venzon
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ISBN 978-65-86500-08-0
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Green lacewings and their role in pest management

Chapter · November 2021

Madelaine Venzon Elem Fialho Martins

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Michela Costa Batista Fernanda Pereira Andrade

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Secretaria de Estado de Agricultura, Pecuária e Abastecimento

Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais - EPAMIG

Nairam Félix de Barros (Presidente)

Diretoria de Operações Técnicas

Diretoria de Administração e Finanças

Controle alternativo de pragas e

CONSELHO DE PUBLICAÇÃO E INFORMAÇÃO TECNOLÓGICA

EMPRESA DE PESQUISA AGROPECUÁRIA DE MINAS GERAIS

C764 Controle alternativo de pragas e doenças: opção ou ne-

1. Controle biológico. 2. Defesa vegetal. 3. Praga de

À Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais (EPAMIG) e à Univer-

Aos autores dos capítulos, por compartilharem seus resultados de pesquisas e

com que desempenharam seu trabalho na organização do evento e na produção das

Andrade Pereira, André Mazochi Barroso...................................................................................................18

Lívia Mendes Carvalho, Alexandre José Ferreira Diniz ................................................................................47

Andre Freire Cruz ....................................................................................................................................94

da vegetação e outras práticas culturais.

Nilda de Fátima Ferreira Soares

produzido e, de outro lado, as mudanças climáticas que tornam o processo produtivo

de mudanças. Não é possível e nem permitido, em alguns mercados, controlar pragas

agricultura regenerativa e comprometida com a sustentabilidade.

Inovações para o manejo sustentável de pragas e doenças1

Madelaine Venzon2, Angelo Pallini3, Wânia dos Santos Neves4,

INTRODUÇÃO No Brasil, a principal estratégia usada para

Controle Alternativo de Pragas e Doenças: opção ou necessidade?

lada por feromônios, pode ser manipulada para Sensoriamento remoto

Controle Alternativo de Pragas e Doenças: opção ou necessidade?

controle e minimizar os impactos ambientais

Para fazer frente à ameaça real de perdas

Controle Alternativo de Pragas e Doenças: opção ou necessidade?

REFERÊNCIAS CHEN, S.; DICKSON, D.W. Biological control of

K E AT L E Y, K . ; K E AT L E Y- G A RV E Y, K . SOSA-GÓMEZ, D.R. et al. Impacto de fungicidas

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Madelaine Venzon1, Elem Fialho Martins2, Michela Costa Batista3,

INTRODUCTION egg predation and cannibalism among recently

In the Neotropics, two important species of -

Controle Alternativo de Pragas e Doenças: opção ou necessidade?

Photos: Elem Fialho Martins

Controle Alternativo de Pragas e Doenças: opção ou necessidade?

same happen to larvae of C. cubana (Hagen)

of C. externa larvae (REZENDE, 2014) (Fig. 5).

Figure 4 - (A) Chrysoperla externa larvae

Figure 6 - Chrysoperla externa feeding on castor

VENZON, 2021. VENZON, 2021.

consumers. Here, we strengthen the important

measure, until conservation biological control ALBUQUERQUE, G.S. Crisopídeos (Neuroptera:

Controle Alternativo de Pragas e Doenças: opção ou necessidade?

doptera: Lyonetiidae)? Neotropical Entomology, Dissertação (Mestrado) Universidade Federal de

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Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chryso- VENZON, M. Agro-Ecological Management of Cof-

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Joaninhas predadoras são aliadas no controle de pragas agrícolas