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Jornal Internacional de
Ciências Moleculares
Análise
Mecanismos de ação de efetores na interação planta-patógeno

Shiyi Zhang, Cong Li, Jinping Si , Zhigang Han * e Donghong Chen *
Laboratório Chave Estadual de Silvicultura Subtropical, Faculdade de Silvicultura e Biotecnologia, Universidade Zhejiang
A&F, Hangzhou 311300, China; zhangshiyi_1997@163.com (SZ); congli@zafu.edu.cn (CL); lssjp@163.com (JS)
* Correspondência: hanzg@zafu.edu.cn (ZH); donghong.chen@zafu.edu.cn (DC)
Resumo: Patógenos de plantas são um dos principais fatores que dificultam o melhoramento de culturas
comerciais. Patógenos, incluindo oomicetos, fungos e bactérias, secretam efetores como armas de invasão para
invadir e se propagar com sucesso em plantas hospedeiras. Aqui, revisamos os avanços recentes feitos no campo
dos modelos de interação com patógenos de plantas e os mecanismos de ação dos efetores fitopatogênicos. A
revisão ilustra como efetores de diferentes espécies usam estratégias semelhantes e distintas para infectar plantas hospedeir
Classificamos os principais mecanismos de ação dos efetores nas interações planta-patógeno de acordo com o
processo de infestação: visando barreiras físicas para rompimento, criando condições propícias à infestação,
protegendo-se ou mascarando-se, interferindo na atividade fisiológica da célula hospedeira e manipulando as
respostas imunes a jusante da planta. A investigação do funcionamento de efetores de fitopatógenos contribui para
uma melhor compreensão dos mecanismos moleculares das interações planta-patógeno. Esta compreensão tem
valor teórico importante e é de significado prático em patologia de plantas e genética e melhoramento de resistência
a doenças.
Palavras-chave: patógeno; efetor; imunidade vegetal; promoção de virulência; processo de infestação
Citação: Zhang, S.; Li, C.; Si, J.; Han, Z.; 1. Introdução
Chen, D. Mecanismos de ação de efetores
Desde o início da interação planta-patógeno, um jogo feroz, mas silencioso, tem sido jogado entre
na interação planta-patógeno. Int. J. Mol.
patógenos e plantas [1], onde, por um lado, microrganismos patogênicos saqueiam nutrientes das células
ciência 2022, 23, 6758. https://doi.org/
hospedeiras para sobrevivência e reprodução e, por outro Por outro lado, as plantas hospedeiras
10.3390/ijms23126758
empregam várias estratégias de defesa para inibir o crescimento do patógeno [2]. Inicialmente, as plantas
usavam receptores de reconhecimento de padrão (PRRs) para reconhecer padrões moleculares associados
Editor Acadêmico: Lars Matthias a patógenos (PAMPs) para estimular respostas de defesa de imunidade desencadeada por padrão (PTI)
Voll e , assim, limitar o crescimento de patógenos. Por sua vez, à medida que os patógenos desenvolveram
efetores que inibiam a primeira camada de imunidade, as plantas desenvolveram domínios de ligação a
Recebido: 23 de maio de 2022
nucleotídeos e receptores de proteína repetida rica em leucina (NLR) que reconheceram os efetores,
Aceito: 15 de junho de 2022
Publicado: 17 de junho de 2022
levando assim a uma segunda camada de imunidade desencadeada por efetores imunes (ETI ) [3-5].
Neste processo, os efetores de patógenos têm sido mostrados por muitos estudos como importantes
Nota do editor: MDPI permanece neutro fatores patogênicos no processo de infestação de plantas [6]. Os efetores atuam de múltiplas formas em
em relação a reivindicações jurisdicionais
diferentes alvos, suprimindo a imunidade vegetal, manipulando a fisiologia vegetal e sendo reconhecidos
em mapas publicados e afiliação institucional
pelos mecanismos de defesa do hospedeiro, promovendo assim a infestação, expansão e colonização do
ições.
patógeno. Em um sentido restrito, os efetores são proteínas secretadas por patógenos nos espaços
extracelular e intracelular das plantas hospedeiras [7-10], que são capazes de provocar a imunidade da planta desen
As características moleculares específicas de um efetor típico são as seguintes: aproximadamente 50–300
Direitos autorais: © 2022 pelos autores.

resíduos de aminoácidos de comprimento, contendo um peptídeo sinal N-terminal com uma sequência altamente
Licenciado MDPI, Basel, Suíça. específica, sem domínio estrutural transmembranar, sem sítio de ancoragem para glicosilfosfatidilinositol (GPI),
Este artigo é um artigo de acesso aberto nenhum sinal de localização subcelular para mitocôndrias ou outras organelas intracelulares, e sendo rico em
distribuído nos termos e resíduos de cisteína [11,12]. Os mecanismos de ação das proteínas secretadas são divididos em duas categorias:
condições do Creative Commons direto (próprio patógeno) e indireto (resistência natural do hospedeiro) [13-15]. No entanto, também existem
Licença de atribuição (CC BY) (https:// proteínas efetoras que não possuem uma estrutura de peptídeo sinal que ainda são capazes de secretar
creativecommons.org/licenses/by/ extracelularmente, possuindo características de proteínas secretadas de forma não convencional [16]. Embora
4.0/). efetores típicos principalmente
Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758. https://doi.org/10.3390/ijms23126758 https://www.mdpi.com/journal/ijms

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 2 de 33
compreendem proteínas secretadas por moléculas pequenas, certas moléculas não

semelhantes a proteínas, como metabólitos secundários [17], toxinas [18], fitohormônios [19] e
sRNAs [20] são secretadas extracelularmente por vários patógenos e exibem efeitos
semelhantes aos efetores [21]. Portanto, uma definição ampla de efetores foi proposta, ou seja,
“proteínas e pequenas moléculas que alteram a estrutura e a função das células hospedeiras,
promovendo assim a colonização de patógenos” [22].
Até o momento, efetores tipo III em bactérias [23,24], efetores LysM em fungos [25] e
efetores RxLR em oomicetos [26,27] foram extensivamente estudados e muitos detalhes sobre
suas funções biológicas são conhecidos, de modo que o mecanismo de a ação dos efetores
está sendo gradativamente desvendada. Ray et ai. [28] forneceram uma revisão sistemática da
interação entre efetores de vírus e plantas, portanto, não repetimos esses detalhes aqui.
Anteriormente, Tariqjaveed et al. [29] conduziram uma revisão abrangente dos efetores fúngicos
com base em seus alvos de ação, e Pradhan et al. [30] exploraram o papel duplo dos efetores
fúngicos em termos de diferentes tipos tróficos. Embora estudos anteriores tenham se
concentrado mais em discutir os alvos espaciais dos efetores e as diferenças nas estratégias
de implantação dos efetores entre diferentes patógenos, esta revisão enfoca o papel dos
efetores em diferentes processos biológicos durante a infestação, destacando os recentes
progressos feitos no estudo de fitopatógenos modelos de interação e efetores bacterianos,
oomicetos e fúngicos fitopatogênicos e ansiosos pelos desafios futuros da pesquisa efetora.
2. Modelos de interação planta-patógeno

Desde que Flor propôs a hipótese “gene por gene” entre genes livres de patógenos e genes de
resistência a doenças de plantas em 1942 [31], a compreensão dos mecanismos de imunidade das
plantas foi desenvolvida. Os modelos propostos para representar a interação planta-patógeno incluem
o modelo guard, que considera interações indiretas entre os genes R da planta e o AVR do patógeno
[32], o modelo zigue-zague, que propõe mudanças dinâmicas nas interações planta-patógeno [3,4], o
” hipótese, que explica a existência de genes R funcionalmente redundantes e efetores não funcionais
[33,34], e o modelo iceberg [35], que propõe crosstalk entre unidades de intercruzamento. Os modelos
de interação entre plantas e patógenos têm sido continuamente refinados e novas ideias têm surgido.
O modelo em zigue-zague, conhecido como “dogma central” em fitopatologia, é o modelo de

interações mais aceito e reconhecido. O modelo sugere que a imunidade inata da planta é composta
por dois componentes principais, a resposta imune iniciada por PAMP (PTI) de padrão molecular
associado ao patógeno e a resposta imune iniciada por efetor (ETI).
(Figura 1). A primeira linha de defesa é a resposta PTI causada pelo reconhecimento de moléculas
derivadas de patógenos PAMP por receptores de reconhecimento de padrões (PRRs) na superfície
celular, principalmente quinases semelhantes a receptores (RLKs) e proteínas semelhantes a
receptores (RLPs). Os principais PAMPs atualmente bem estudados são flagelina flg22 [36-38], fator
de alongamento EF-Tu [39,40], alguns lipopolissacarídeos e oligossacarídeos [41,42] em bactérias,
quitina e derivado da parede celular glucana em fungos e glutamina aminotransferase e ÿ-glucana [43]
em oomicetos. Esse reconhecimento de padrão geralmente está associado ao influxo de cálcio,
deposição de calose, explosão de espécies reativas de oxigênio (ROS), ativação da via de miRNA,
ativação da cascata de MAPK e expressão induzida de um grande número de genes relacionados à
defesa, como proteínas relacionadas ao processo de doença. PR) [12,44,45]. Para resistir ao PTI, os
patógenos secretam efetores nas células da planta hospedeira para evitar o reconhecimento do
hospedeiro, bem como para inibir as respostas de defesa do hospedeiro para promover a patogênese
[6,11,46-48]. Isso inicia uma segunda linha de defesa imunológica da planta, ETI, na qual NLRs
codificados por genes R em plantas reconhecem efetores secretados por patógenos, levando a ETI
[12,49]. Uma das características da ETI é a indução de uma resposta de hipersensibilidade alérgica
(HR), levando à morte celular rápida no local do ataque do patógeno e limitando a propagação do
patógeno [50]. Além disso, uma série de eventos de transdução de sinal , como NO, lipídios e vários
fitohormônios [3,5] que detectam o ataque de patógenos, são acionados para ativar as respostas de
defesa imunológica da planta a jusante. Estudos recentes descobriram que PTI e ETI não são vias de
sinalização imune independentes. A PTI é um componente integral da ETI durante a infecção por patógenos — a
Int. J. Mol. ciência 2022, 23, x 3 de 35
Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 descobriram que PTI e ETI não são vias de sinalização imune independentes. A PTI é um 3 de 33
componente integral da ETI durante a infecção por patógenos - a ativação da ETI aumenta a via
de sinalização da PTI, mas a ETI por si só não é suficiente para ativar completamente a resistência
daantipatógenos
planta, e a ETIda
provavelmente
PTI , mas ETIfunciona
por si sócooptando diretamente
não é suficiente a via completamente
para ativar dos mecanismosa resistência
daPTI
planta, e ETI [51-53]. provavelmente funciona por cooptação direta de mecanismos antipatógenos
[51-53].
Figura 1. Sistema imune vegetal. PRRs de células vegetais reconhecem PAMPs e

desencadeiam a primeira camada da resposta imune da planta PTI, que desencadeia
respostas como fluxo interno de cálcio e reativo Figura 1. Sistema imune da planta. PRRs de
imune
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proteínas
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vegetal
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células dereativas,
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3. Mecanismos de ação de efetores em planta-patógeno Interação de patógenos
efetores
com base
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existentes,
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a classificação
enfatizados em a colonização
resumo.de
e odiferentes Com
3.1. Quebrando Barreiras Físicas 3.1.1.

Manipulação das defesas estomáticas da planta hospedeira Os
estômatos são o principal ponto de entrada de muitos patógenos nas plantas. No entanto, as células-
guarda são células de detecção imunológica ativas que, uma vez que detectam as características dos
microrganismos, podem causar rapidamente o fechamento estomático, evitando assim a entrada de
patógenos [58]. Patógenos bacterianos podem superar as defesas estomáticas inibindo o fechamento
estomático desencadeado por PAMP ou induzindo ativamente a abertura estomática por meio de vários mecanismos (F
Pseudomonas syringae produz uma série de efetores para manipular os estômatos, aumentando assim a
entrada do patógeno. O fechamento estomático imunomediado requer o fitormônio ácido salicílico (SA) e,
inversamente, o hormônio ácido jasmônico (JA) tem um efeito antagônico sobre SA [60]. A sinalização JA é
regulada negativamente pelo repressor transcricional JAZ [61].
O efetor AvrB da P. syringae interage com a proteína 4 (RIN4) que interage com o RPM1 da planta para
aumentar a atividade da membrana plasmática H+ -ATPase AHA1, que promove a abertura dos estômatos
regulando diretamente a pressão de turgor da célula guarda [62]. Além disso, RIN4 pode interferir na
sinalização hormonal, causar expressão aumentada de genes responsivos a JA e aumentar a suscetibilidade
da planta [63], o que é alcançado facilitando a interação entre as proteínas COI1 e JAZ e degradando as
proteínas JAZ [62]. Da mesma forma, o efetor da cisteína protease (CP) HopX1 induz a sinalização JA,
suprimindo a imunidade estomática pela degradação de múltiplos repressores transcricionais JAZ, levando à
ativação de genes regulados por JA [64].
O efetor XopS de Xanthomonas campestris estabiliza o regulador negativo WRKY40, reduzindo a expressão
de seus alvos, que incluem genes de resposta SA e o repressor JA JAZ8, impedindo o fechamento estomático
em resposta a elicitores bacterianos [65]. Todos esses resultados sugerem que a via JA é um alvo comum
para a regulação efetora da defesa estomática, enfatizando a importância de superar a defesa estomática
para uma colonização bem-sucedida por patógenos. Em contraste, os efetores HopM1 e AvrE1 de P. syringae
têm como alvo a via de sinalização ABA, aumentando o acúmulo de ABA nas células guarda, induzindo o
fechamento estomático e promovendo lesões de encharcamento. O transportador de ABA específico da
célula-guarda ABCG40 é necessário para lesões de imersão em água induzidas por HopM1 [66].
Figura
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os
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transcricionais JAZ levando à ativação de JA. xopS estabiliza WRKY40 e diminui a expressão
JAZ. HopM1 e AvrE1 têm como alvo a via de sinalização ABA, aumentam o acúmulo de ABA
e induzem o fechamento estomático. Fusarium oxysporum Avr2 e Six5 inter
favorável à infestação. P. syringae AvrB interage com a proteína RIN4 para promover a ligação das proteínas
COI1 e JAZ e aumentar a atividade da membrana plasmática H+ -ATPase AHA1. HopX1 inibe a imunidade
estomática degradando múltiplos repressores transcricionais JAZ levando à ativação de JA. xopS estabiliza
WRKY40 e diminui a expressão JAZ. HopM1 e AvrE1 têm como alvo a via de sinalização ABA, aumentam o
acúmulo de ABA e induzem o fechamento estomático. Fusarium oxysporum Avr2 e Six5 interagem com
filamentos intercelulares para aumentar o tamanho dos poros. O patógeno oomiceto Phytophthora brassicae
RxLR3 efetor interage fisicamente com as sintases de calos CalS1, CalS2 e CalS3 para impedir o acúmulo
de calos nas hifas intercelulares. P. syringae HopO1-1 interage e desestabiliza as proteínas PD PDLP7 e
PDLP5. HopW1 interrompe o citoesqueleto de actina formando complexos com a actina. Bradyrhizobium
graminearum ROPIP tem como alvo a ROP GTPase HvRACB da cevada e manipula a organização dos
microtúbulos da célula hospedeira para facilitar sua própria entrada na célula. Xanthomonas oleifera T3E
XopR se liga à actina no córtex celular para manipular a montagem da actina e interromper o citoesqueleto de actina do
A proteína hidrofóbica MPG1 em Fusarium inermis, FgHyd1~FgHyd4 em F. graminearum, e a proteína da
matriz extracelular EMP1 em F. graminearum podem criar espaços hidrofóbicos e participar do
desenvolvimento do apressório. Efetores do tipo Ralf podem causar um aumento no pH extracelular para
promover o crescimento invasivo do fungo. No geral, os efetores favorecem sua própria infestação,
modificando as propriedades estruturais das células vegetais e as condições ambientais.
3.1.2. Degradação das Paredes Celulares Vegetais
Muitos patógenos de plantas, especialmente aqueles sem estruturas penetrantes específicas, secretam vários tipos
de enzimas de degradação da parede celular (CWDEs) para interromper as células hospedeiras e promover a colonização,
incluindo hidrolases glicosídicas, glicosiltransferases e pectina liases para hidrolisar os componentes da parede celular
(Figura 2) [67,68]. Este mecanismo é particularmente comum em patógenos necrotróficos, com certos CWDEs
correlacionando-se positivamente com a virulência em Botrytis cinerea, V. dahliae e Mycosphaerella graminicola [69-73].
Uma fração dos CWDEs tem como alvo a cutícula na parede celular, e a cutícula cerosa é protetora contra estresses
bióticos e abióticos [74,75]. Colletotrichum gloeosporioides, o patógeno da antracnose do chá de óleo, secreta a cutinase
CglCUT1, que degrada a cutícula durante a patogênese [76]. Alguns CWDEs podem degradar polissacarídeos e celulose
na parede celular, liberando oligossacarídeos como PAMPs para desencadear a imunidade da planta [77,78]. M. oryzae
secreta as endoglucanases MoCel12A e MoCel12B durante a infecção, visando a hemicelulose na parede celular do arroz
e liberando dois oligossacarídeos específicos, o trissacarídeo -ÿ-D-celulosil glicose e o tetrassacarídeo 31 -ÿ-D-celobiose
glicose. Esses oligossacarídeos servem como DAMPs específicos (padrões moleculares associados ao perigo)
1 3 reconhecidos pelos complexos imunológicos OsCERK1 e OsCEBiP durante a infecção por brusone do arroz. Em
contraste, CfGH17-1 e CfGH17-5 produzidos pelo fungo do fungo Cladosporium fulvum liberam DAMPs através da
degradação de ÿ-1,3-glucano, induzindo a morte celular da planta [79].
B. cinerea secretada BcGs1, uma glucana 1,4-alfa-glucosidase, induz a morte celular através do mesmo mecanismo [80].
3.1.3. Atacando Plasmodesmata-Calose Regulação Plasmodesmata
(PD) são poros revestidos por membrana que conectam células adjacentes e medeiam a comunicação simplasta
em plantas. Sob estimulação imunológica, as plantas desligam a DP como parte de sua resposta imune, que também é
usada por patógenos para facilitar a infecção do hospedeiro. A via de transferência efetora via PD é crítica para o sucesso
da colonização de plantas por patógenos [81-83].
Para neutralizar o fechamento da DP e o acúmulo de calose, os efetores podem ter como alvo a DP [81,84,85],
expandindo o tamanho dos poros da DP e controlando a continuidade citoplasmática. Durante a infecção por Fusarium
oxysporum, os efetores Avr2 e Six5 interagem na DP para aumentar o tamanho dos poros [81]. Six5 desempenha um papel
semelhante ao das proteínas motoras virais [86] neste processo. Na presença do Six5, o AVR2 interage com o Six5 e os
PD são abertos, para que o AVR2 possa se mover entre as células através do PD. O patógeno oomiceto Phytophthora
brassicae RxLR3 [85] efetor inibe o acúmulo de calose na DP interagindo com as calose sintases CalS1, CalS2 e
CalS3. O patógeno bacteriano P. syringae efetor HopO1-1 localiza-se na DP e regula a

permeabilidade da DP [87]. A expressão de HopO1-1 em Arabidopsis aumenta a distância do
fluxo molecular dependente de PD entre células vegetais adjacentes [87]. Além disso, HopO1-1
interage e desestabiliza as proteínas localizadas em PD da planta PDLP7 e possivelmente
PDLP5, enquanto a proliferação bacteriana é significativamente aumentada em plantas mutantes
sem PDLP7 ou PDLP5 [88,89], o que indica que PDLP7 e PDLP5 provavelmente estar envolvido
na imunidade da planta contra bactérias.
3.1.4. Destruição do citoesqueleto da planta

hospedeira O citoesqueleto responde a estímulos abióticos e bióticos [90]. Quando células
vegetais individuais entram em contato com microrganismos patogênicos, a estrutura regular do
citoesqueleto sofre rápidas mudanças, transportando localmente a carga utilizada para a
execução da defesa [91].
Alguns efetores manipulam os processos fisiológicos e metabólicos do hospedeiro,
interrompendo a formação do citoesqueleto do hospedeiro (Figura 2). O efetor HopW1 de P.
syringae tipo III inibe a endocitose, bem como o transporte de certas proteínas para a vesícula,
formando um complexo com a actina e interrompendo o citoesqueleto de actina. A região C-
terminal de HopW1 encurta o comprimento dos filamentos de actina, lisando assim in vitro a F-actina in vit
Em contraste, Blumeria graminis f.sp. hordei (Bgh) ROPIP tem como alvo a ROP GTPase HvRACB da
cevada e manipula a organização dos microtúbulos da célula hospedeira para facilitar sua própria
entrada na célula [93]. Curiosamente, Xanthomonas oleifera T3E XopR também sofre separação de
fase líquido-líquido (LLPS) sequestrando as interações mediadas por IDR da região intrinsecamente
desordenada multivalente do citoesqueleto de actina de Arabidopsis. XopR se transloca gradualmente
para a célula hospedeira durante a infecção e forma complexos macromoleculares com proteínas de
ligação à actina no córtex celular, manipulando progressivamente várias etapas da montagem da actina
e interrompendo o citoesqueleto de actina do hospedeiro [94].
3.2. Criação de Condições Favoráveis à

Infestação 3.2.1. Construção de Espaço Hidrofóbico
Micélio ou esporos muitas vezes precisam escapar do ambiente aquoso e crescer no ar quando
infestam as plantas, e alguns efetores promovem a infestação construindo espaços hidrofóbicos entre
as plantas hospedeiras do patógeno. As hidrofobinas [95] (HP) são proteínas fúngicas de moléculas
pequenas secretadas com oito resíduos de cisteína conservados [96-98] que se automontam em
membranas monomoleculares anfifílicas na interface hidrofílica-hidrofóbica. Eles fornecem um
revestimento de proteína hidrofóbica para micélio ou esporos que podem estar envolvidos na ligação a
superfícies hidrofóbicas, interações com o ambiente e o sistema de defesa do hospedeiro e outros
processos que contribuem para a dispersão de esporos e crescimento aéreo do micélio durante a fuga
de ambientes aquosos [97 ,99].
A hidrofobina MPG em M. oryzae é altamente induzida nos estágios iniciais da infecção
[100] e atua como um sensor na superfície hidrofóbica da planta, desencadeando o
desenvolvimento de anexos [101]. Os mutantes de deleção de Mpg1 exibem virulência reduzida
devido a defeitos de ligação em superfícies hidrofóbicas e defeitos subsequentes na formação
de ligação. Foi demonstrado que um revestimento superficial de hifas com MPG1 permite o
recrutamento e retenção eficientes da cutinase 2, o que contribui para a diferenciação e
penetração do apressório (Tanaka 122). O genoma de Fusarium graminearum também contém
quatro genes de hidrofobina de classe I (FgHyd1~FgHyd4) e um gene de classe II (FgHyd5)
[102]. Em mutantes portadores de deleções de um único gene, ÿFgHyd2, ÿFgHyd3 e ÿFgHyd4
exibiram virulência reduzida, que foi atribuída à capacidade reduzida das hifas de penetrar na
interface água-ar e à ligação reduzida de células fúngicas a superfícies hidrofóbicas de plantas
[102] . Além disso, a proteína da matriz extracelular EMP1 do fungo da brusone do arroz [103]
também desempenha um papel semelhante à hidrofobina. Um mutante nocaute de EMP1
reduziu significativamente a formação e a patogenicidade do apressório, mas não houve efeito
no crescimento e esporulação do micélio, indicando que o EMP1 desempenha um papel importante na for
3.2.2. Indução de Alcalinização Extracelular
O pH ambiental desempenha um papel poderoso na regulação do crescimento e desenvolvimento

de fungos patogênicos [104] e é um fator chave no controle da patogenicidade fúngica [105].
A infecção de plantas induzida por fungos é geralmente acompanhada por pH elevado nos tecidos
circundantes do hospedeiro e acredita-se que essa alcalinização extracelular esteja associada à
patogênese fúngica [106,107].
Os homólogos do fator de alcalinização rápida (Ralf), que estão amplamente presentes em
fungos, podem causar um aumento no pH extracelular e promover o crescimento fúngico invasivo,
estimulando a fosforilação de proteínas cinases ativadas por mitógenos conservadas, essenciais para
a patogênese (Figura 2). A sinalização endógena de Ralf-Feronia em plantas leva à inativação da
membrana plasmática H+ -ATPase AHA2, que inibe o alongamento das células vegetais [108]. O
fungo F. oxysporum, que infecta as raízes, é então capaz de induzir a alcalinização e causar doenças
nas plantas usando um homólogo funcional do peptídeo regulador vegetal Ralf, um hormônio peptídico
capaz de aumentar o pH do tecido circundante da fruta ou da rizosfera em mais de duas unidades,
respectivamente, aumentando a colonização fúngica pelo aumento do pH do ambiente apoplástico
[109,110]. Mutantes de F. oxysporum sem um peptídeo Ralf funcional falham em induzir a alcalinização
do hospedeiro e exibem virulência acentuadamente reduzida em plantas de tomate, ao mesmo tempo
em que provocam uma forte resposta imune do hospedeiro. O F-Ralf parece ter como alvo a quinase
Feronia, semelhante ao receptor da planta, que também medeia a resposta aos peptídeos Ralf endógenos da pl
Plantas de Arabidopsis sem Feronia, uma quinase semelhante a um receptor que medeia a resposta de
alcalinização desencadeada por Ralf, exibem maior resistência a F. oxysporum.
3.3. Proteger-se ou mascarar-se 3.3.1.

Inibição de PTI
Fragmentos degradados de bactérias patogênicas e paredes celulares de plantas podem ser

reconhecidos por plantas PRR como PAMPs ou DAMPs para induzir imunidade [112]; conseqüentemente,
os patógenos secretam uma gama de diferentes efetores para suprimir PTI. A quitina, um PAMP
reconhecido por receptores de motivo de lisina (LysM) [112,113], é capaz de ativar PTI. Aqui, usamos a
quitina como exemplo para elucidar várias estratégias diferentes para a supressão efetora da imunidade
desencadeada por PAMP. Para a quitina, os principais meios utilizados pelos patógenos são (i) proteção
do micélio da degradação por quitinases vegetais, (ii) inibição do reconhecimento do receptor LysM, (iii)
isolamento e mascaramento de oligossacarídeos de quitina, (iv) direcionamento de quitinases para
degradação e (v) modificação e transformação dos componentes da parede celular (Figura 3) [112,114,115].
Manter a integridade da parede celular é uma estratégia conservada para patógenos para inibir
PTI (Figura 3). Um dos mecanismos mais importantes para isso é a secreção de lectinas de ligação à
quitina, que se ligam à camada de quitina para protegê-la das quitinases vegetais, evitando assim a
liberação de quitina livre. O fungo da folha de tomate C. fulvum secreta a lectina de ligação à quitina
Avr4 pertencente à família CBM14 [44] e se liga à parede celular do fungo através do domínio de
ligação à quitina, protegendo assim a integridade da parede celular das quitinases [116].
A expressão heteróloga de Avr4 em Arabidopsis e tomate mascara a quitina, aumentando assim a
virulência de vários patógenos fúngicos [117]. A integridade do domínio de ligação à quitina , que
cobre todo o comprimento do CfAvr4, é essencial para a proteção micelial das quitinases [118]. Além
disso, homólogos funcionais de CfAvr4 foram identificados em várias outras espécies de fungos
[119,120], sugerindo que o domínio de ligação à quitina provavelmente é um pouco conservado no
fungo. Além disso, CBM18 e CBM50 (LysM) compartilham um mecanismo de ação semelhante.
Verticillium nonalfalfae, que invade o xilema das plantas, secreta um efetor VnaChtBP contendo o
domínio CBM18. VnaChtBP é altamente regulado durante a colonização, e seu produto proteico se
liga aos oligômeros de quitina e protege o micélio fúngico da quitinase. No entanto, o knockdown de
VnaChtBP não afetou a virulência, o que foi interpretado como resultado da redundância e evolução
convergente dos efetores CBM18 [115]. A adição da proteína RiSLM contendo o domínio CBM50 de
Rhizophagus irregularis a hifas de Trichoderma fornece proteção contra a quitinase in vitro e interfere
efetivamente na resposta imune desencadeada pela quitina [121]. o
capacidade de desencadear respostas de defesa [148]. Foi recentemente . relatado

que U maydis contém uma família de sete genes para quitina desacetilase (CDA).
Seis deles codificam a proteína VdCP1 secretada conservada por enzima ativa em
V. dahliae, um membro das proteínas da proteína Cerato-platanina, que são
expressas diferencialmente durante a colonização e ajudam a evadir a família do
hospedeiro (CPP), exibe propriedades de ligação à quitina que podem proteger o
parede celular fúngica do reconhecimento pela modificação da quitina em quitosana.
Esses genes CDA desempenham um papel importante na degradação enzimática
[122]. Em M. oryzae, o gene da ÿ-1,3-glucana sintase MgAGS1 é patogênico
virulência e integridade da parede celular. essencial para a virulência [123,124].
Uma vez que o ÿ-1,3-glucano é insensível a enzimas produzidas por plantas. Vários
outros efetores demonstraram suprimir as enzimas imunes desencadeadas pela
molécula
maydis
quitina
que
proteína
visam
,também
ade
de
camada
eligação
proteção
silenciam
secreta
externa
docontra
aexciton
efetores
degradação
dadireta
parede
deSta1
quitina
ouenzimática
celular
indiretamente,
associados
TaCEBiP
do ÿ-1,3-glucano
deao
para
resistência
como
gene
suprimir
relacionado
sRNAs
pode
[125,126].
a revirulência
deatuar
F.para
graminearum
Ustilago
comoa da
uma
defesa [ 127]. Embora Sta1 careça de um domínio característico sugestivo de
graminearum
Ustilaginoidea
resposta
na
células
superfície
ema carboidratos
brotamento.
das
; virens
a pequena
hifas
e de
ono
efetor
U.
ligação
trigo
maydis,
semelhante
[154],
ricamas
em
aumentando
cisteína
não
à lipase
pode, assim
está
AGLIP1
ligarespecificamente
oaefetor
invasão
em Rhizoctonia
SCRE2
de F.presente
emàs
demonstrou
celular
A superexpressão
quitinasefúngica.
e ÿ-glucanase,
impedir
A imunidade
dea Sta1
imunidade
sugerindo
torna
desencadeada
odesencadeada
micélio
um papel
fúngico
pela
parapor
quitina
mais
Sta1
quitina
na
sensível
é uma
manutenção
[155,156].
importante
a solani
Portanto,
datambém
via
parede
imune
para plantas
crítico
liberação
específica
parade
do hospedeiras
patógenos
elicitores e é uma
estágio. derivados
durante a daexparede
. Especula-se
patogênese.celular que como
funcionar Sta1
fúngica pode
e um
uma impedir
alvo
moléculaa furtiva
extremamente
Figura 3. Inibição da imunidade desencadeada por PAMP por patógenos. Os patógenos

desenvolveram Figura 3. Inibição da imunidade desencadeada por PAMP por patógenos. Os
patógenos desenvolveram diferentes estratégias para suprimir a imunidade desencadeada por
PAMP. Para a quitina, o principal meio utilizado pelos patógenos são as estratégias para
suprimir
pelos
vetores aCoNIS1
imunidade
reconhecimento
AvrPto,
representativos
do
AvrPtoB,
quitina,
receptor
patógenos
efetivos
AvrPtoB,
efetores
LysM,
são: desencadeada
representativos
do
representativos
são:
CoNIS1
esendo
receptor
MoNIS1;
(i)
(i)proteção
proteção
os
e MoNIS1;
tors
LysM,
(iii)asão
a pelo
isolamento
do
do
família
família
sendo
micélio
Slp6,
micélioPAMP.
(iii) isolamento
CBM
os
CBM
Ecp6,
da
eda Para
efetores a equitina,
mascaramento
degradação
eedegradação
proteínas
MpChi
as eproteínas os
representantes
mascaramento
ChELP1/2;
CPP;
por
por
de
CPP; principais
quitinases
quitinases
(ii)
efetores
inibição
(ii) meios
do utilizados
representativos
(iv)
deinibição
oligossacarídeos
visando
representativos
dede
do
plantas,
plantas,
reconhecimento
AvrPto,
sendo
comsendo
de
efos
oligossacarídeos de quitina, efetores representativos são Slp6, Ecp6, MpChi e ChELP1/2; (iv)
visando quitinases para degradação, efetores representativos são FoMep1, SSEP1, FoSep1 e
Umfly; e (v) quitinases para degradação, efetores representativos são FoMep1, SSEP1, FoSep1
e Umfly; e modificação e transformação de componentes da parede celular, efetores
representativos são VdPDA1, Fo (v) modificação e transformação de componentes da parede
celular, efetores representativos são VdPDA1, vPDA, UmCDA.
FovPDA, UmCDA.
3.3.2. Antagonismo com

semelhantes compostospara
a receptores antimicrobianos em plantas O
evitar o reconhecimento direcionamento
também de quinases
é uma estratégia comum para patógenos escaparem de PTI (Figura 3). Os
PRRs ligados à membrana plasmática reconhecem PAMPs ou Ao detectar a infecção por patógenos, as plantas secretam proteínas antimicrobianas/
com DAMPs, ativando assim as defesas das plantas contra patógenos. Os efetores bacterianos AvrPto libras que matam células patogênicas
[157,158]. Como uma barreira química protetora, eles formam um e AvrPtoB têm como alvo vários PRRs, incluindo detecção de flagelina 2 (FLS2) e
complexo de alongamento com esteróides de membrana microbiana que comprometem a membrana plasmática no receptor do fator Tu (EFR) [128].
AvrPtoB atua na integridade do receptor Arabidopsis LysM quinase CERK1 do patógeno. Entre eles, as saponinas, como as saponinas da aveia e a
ÿ-tomatina, são e bloqueiam todas as respostas de defesa por meio desse receptor. AvrPtoB ubiquitina os compostos antimicrobianos estruturais
comuns de CERK1 necessários para a defesa básica do domínio quinase de plantas in vitro e direciona CERK1 para degradação in vivo [129]. Alguns
fungos contra vários patógenos. efetores também atuam em quinases semelhantes a receptores para regular a imunidade, como o efetor central NIS1
de Colletotrichum spp. [130]. Os dois efetores homólogos CoNIS1 e MoNIS1 de Colletotrichum orbiculare e M. oryzae inibem a atividade quinase de BIK1 e BIK1-Rb
interações e suprimem sua fosforilação [130], bloqueando assim a ativação imune

induzida pela quitina .
Alguns efetores eliminam ou sequestram oligossacarídeos quitinosos livres no apoplasto [131]
para evitar o desencadeamento de PTI [132], que geralmente é alcançado por efetores LysM que
são comuns no fungo [133,134]. O efetor Ecp6 do fungo da folha do tomate C. fulvum é uma
proteína de ligação à quitina contendo o domínio LysM. A dimerização LysM intracadeia de Ecp6
fornece um sulco de ligação de afinidade ultra-alta que compete com o receptor LysM hospedeiro
pela ligação de quitina no apoplasto, isolando oligossacarídeos de quitina para prevenir imunidade
desencadeada por quitina [132,135]. Da mesma forma, o efetor MoAa91 de M. oryzae é necessário
para reconhecimento de superfície e inibição da resposta imune vegetal induzida por quitina; O
MoAa91 é secretado no espaço do apoplasto competindo com o receptor imunológico do arroz
CEBIP, onde se liga à quitina e aos oligossacarídeos de quitina, inibindo assim a resposta imune
da planta induzida pela quitina [136]. Esses efetores de ligação à quitina também incluem SLP1 em
M. oryzae, ChELP1 e ChELP2 em Colletotrichum higginsianum [137,138], RsLysM em Rhizoctonia
Solani [139], TAL6 em Trichoderma atroviride [140] e Vd2LysM em V. dahliae [114]. Notavelmente,
a N-glicosilação de SLP1 é necessária para a estabilidade da proteína e afinidade com a quitina
[141], enquanto ChELP1 e ChELP2 também dependem da glicosilação [138], sugerindo que a
glicosilação é geralmente essencial para os efetores LysM fúngicos para obter quitina ultra-alta afinidade.
Outro mecanismo interessante é que os efetores visam diretamente a degradação da quitinase
para evitar a imunidade desencadeada pela quitina. F. oxysporum pode secretar metaloprotease
FoMep1 e serina protease FoSep1 para clivar tomate quitinase e promover virulência, enquanto U.
maydis pode secretar metaloprotease UmFly1 para truncar milho quitinase ZmChiA. A família
glicosídeo hidrolase 18 (GH18) no patógeno do cacau Moniliophthora perniciosa desenvolveu uma
quitinase enzimaticamente inativa MpChi que sequestra fragmentos de quitina imunogênica para
inibir a imunidade desencadeadora da quitina [142]. V. dahliae secreta a serina protease SSEP1
para hidrolisar o apoplasto de algodão classe IV quitinase Chi28 [131,143]. F. oxyporum f.sp.
também secreta a serina protease Sep1 e a metaloprotease Mep1, que atuam sinergicamente para
degradar a quitinase extracelular do tomate e proteger a parede celular fúngica da degradação
[144]. Além disso, a quitinase extracelular MoChi1/MoChia1 em M. oryzae compete com OsMBL1,
uma lectina de ligação à manose relacionada à jacalina no arroz, e se liga à quitina para inibir a
defesa do hospedeiro desencadeada pela quitina [145]. Curiosamente, a proteína de repetição do
tetrapeptídeo do arroz OsTPR1 se liga competitivamente a MoChia1, permitindo o acúmulo de
quitina livre e restabelecendo a resposta imune [146].
Além do combate positivo às quitinases e da proteção do próprio micélio, um mecanismo
interessante é a conversão ou modificação dos polímeros de quitina para que não sejam
reconhecidos pelo receptor. Especificamente, a composição da parede celular é alterada pela
conversão da quitina em quitosana com a ajuda de uma quitina desacetilase específica [95,147,148].
A quitosana é um substrato relativamente pobre para quitinases e é relativamente inativa na
imunogenicidade, levando à liberação reduzida de oligômeros de quitina e, assim, desencadeando
a defesa [149,150]. In vitro e in vivo, a estrutura de infestação diferenciada do fungo da ferrugem
do caule do trigo Puccinia graminis f. sp. a quitina exposta à superfície é convertida em quitosana
[151]. Foram conduzidos estudos sobre o fungo da ferrugem da fava Uromyces fabae e o patógeno
do antraz do milho, Colletotrichum graminicola; A microscopia de fluorescência com aglutinina de
gérmen de trigo (WGA) marcada com lectina fluorescente revelou que a superfície das estruturas
infectadas formadas na cutícula da planta expõe a quitina, enquanto as estruturas formadas após a
invasão da superfície do hospedeiro não expõem a quitina, mas apresentam modificações
glicosiladas da quitina [152,153]. No entanto, é incerto se essas coberturas de quitosana têm uma
função de blindagem. As desacetilases polissacarídicas VdPDA1 e FovPDA do fungo invasor do
xilema V. dahliae e Fusium oxyporum f. sp. também foram recentemente encontrados para
desempenhar um papel na desregulação da imunidade desencadeada pela quitina. Quando os
genes que codificam desacetilases de quitina especificamente secretadas são deletados, a
virulência é reduzida. Supõe-se que essas enzimas desacetilam os oligômeros de quitina no
apoplasto, o que reduz sua capacidade de desencadear respostas de defesa [148]. Foi recentemente
relatado que U. maydis contém uma família de sete genes para a quitina desacetilase (CDA). Seis deles codi
que são expressos diferencialmente durante a colonização e ajudam a evitar o reconhecimento do hospedeiro,
modificando a quitina em quitosana. Esses genes CDA desempenham um papel importante na virulência
patogênica e na integridade da parede celular.
Vários outros efetores mostraram suprimir a imunidade desencadeada por quitina direta ou indiretamente,
como sRNAs de F. graminearum que visam e silenciam o gene relacionado à resistência para a proteína de
ligação de quitina exciton TaCEBiP para suprimir a resposta de defesa no trigo [154], aumentando assim a
invasão de F. graminearum; o pequeno efetor rico em cisteína SCRE2 em Ustilaginoidea virens e o efetor
semelhante à lipase AGLIP1 em Rhizoctonia solani também demonstraram impedir a imunidade desencadeada
pela quitina [155,156]. Portanto, a imunidade desencadeada pela quitina é uma importante via imune para
plantas hospedeiras e é um alvo extremamente crítico para patógenos durante a patogênese.
3.3.2. Antagonismo com compostos antimicrobianos em plantas Ao detectar

a infecção por patógenos, as plantas secretam proteínas/compostos antimicrobianos que matam as
células patógenas [157,158]. Como barreira química protetora, formam um complexo com esteroides da
membrana microbiana que comprometem a integridade da membrana plasmática do patógeno. Entre eles, as
saponinas, como as saponinas da aveia e a ÿ-tomatina, são compostos antimicrobianos estruturais comuns
necessários para a defesa básica das plantas contra vários patógenos.
Consequentemente, certos efetores secretados por patógenos podem atuar como enzimas desintoxicantes
para degradar esses compostos antimicrobianos. Por exemplo, variedades de aveia que não possuem
antimicrobianos de aveia exibem resistência comprometida aos fungos infestantes de raízes Cryptosporidium
graminis e F. graminearum [157]. O fungo Gaeumannomyces graminis, que ataca as raízes de aveia, produz
uma enzima desintoxicante de saponina que infecta com sucesso tomates de aveia em que o glicol esteróide
alcaloide ÿ-tomatina é um composto antimicrobiano que é resistente a patógenos fúngicos [157]. O fungo foliar
C. fulvum secreta um efetor GH10, CfTom1, cuja função é necessária para a desintoxicação da ÿ-tomatina [159].
Além disso, as estratégias para resistir ao ataque de compostos antimicrobianos incluem mecanismos
modificados de autoproteção, decorados na superfície do micélio, e a secreção do efetor de repetição promotora
de virulência Rsp3 por U. maydis [160]. Rsp3 é altamente expresso durante a colonização da planta e decora a
superfície das hifas fúngicas. Rsp3 se liga às proteínas antifúngicas de milho AFP1 e AFP2, que são semelhantes
em sequência à proteína antifúngica de ligação à manose Gnk2 secretada pelo Ginkgo. A superexpressão de
Rsp3 em cevada de milho aumentou a resistência a AFP1, enquanto o silenciamento de AFP1 e AFP2 aumentou
a virulência [160], sugerindo que Rsp3 protege as células fúngicas dos efeitos de virulência dessas proteínas
antifúngicas.
3.4. Interferência nas atividades fisiológicas da célula da planta

hospedeira 3.4.1. Regulação da transcrição de genes vegetais
As proteínas efetoras no núcleo da planta hospedeira funcionam como fatores de transcrição e
reprogramam a via de defesa do hospedeiro (Figura 4). A proteína AvrBs3 da bactéria Xanthomonas campestris
pv. vesicatoria (Xcv), por exemplo, tem atividade do tipo ativador de transcrição (TAL) e atua como um fator de
transcrição para induzir diretamente a expressão de genes de plantas [161,162]. AvrBs3 é uma proteína efetora
injetada em plantas por X. campestris pv. campestris, visando UPA20, um importante regulador do tamanho da
célula. AvrBs3 causa hipertrofia das células foliares das plantas ao se ligar ao promotor UPA20 para facilitar a
infestação e colonização por bactérias patogênicas [161]. Um alvo conservado de X. campestris pv. campestris
TALE efetor foi recentemente descoberto como sendo o fator de transcrição da família AP2/ERF ERF121, e a
ativação do TALE dependente do fator de transcrição AP2/ERF promoveu a suscetibilidade a X. campestris pv.
campestris através da desregulação das vias de defesa da planta [163]. Os fatores de transcrição proteína de
ligação a calmodulina 60g (CBP60g) e SAR deficiente 1 (SARD1) em plantas regulam positivamente a
sinalização mediada por SA ligando-se diretamente aos promotores de genes relacionados à síntese de SA
[164,165]. V. dahliae secreta proteínas de moléculas pequenas ricas em cisteína VdSCP7 e VdSCP41 para
interagir com CBP60g e SARD1 em núcleos de plantas para regular a imunidade à infecção fúngica [122,165].
VdSCP41 liga-se à transcrição
domínio de ativação tradicional de CBP60g para reprimir sua atividade transcricional [165]. O
fungo da ferrugem da soja Phakopsora pachyroot candidato a efetor 23 (PpEC23) interage com
o fator de transcrição da soja GmSPL121 para suprimir a imunidade da planta. Ao contrário de
CBP60g e SARD1, GmSPL12l funciona como um regulador negativo da defesa da soja [166]. O
patógeno oomiceto Hyaloperonospora arabidopsidis proteína efetora HaRxL21 interage através
do módulo EAR C-terminal para imitar o recrutamento da planta hospedeira do corepressor
Topless transcricional (TPL) para o local do repressor transcricional, suprimindo a imunidade da
planta e aumentando a suscetibilidade do hospedeiro a patógenos biotróficos e necrotróficos
[ 167]. Ambos os efetores nucleares, MoHTR1 e MoHTR2, secretados pela bactéria patogênica
Inabaena ramorum, translocam-se do apoplasto para o núcleo das células inicialmente penetrantes
e circundantes e reprogramam a expressão de genes relacionados ao sistema imunológico
ligando-se a elementos de ligação efetora no arroz [168] . Curiosamente, as plantas de arroz
transgênicas que expressam esses efetores exibem maior suscetibilidade a patógenos
hemibiotróficos, mas maior resistência a patógenos necrotróficos. RipAB, um efetor tipo III secretado pela
Int. J. Mol. ciência 2022, 23, x solanacearum, foi recentemente encontrado como alvo do fator de transcrição12de de 35
ligação específica de sequência TGA de Arabidopsis TGACG . TGA ativa diretamente

a expressão de RBOHD e RBOHF, enquanto RipAB inibe a expressão de TGA
interferindo no recrutamento de RNA polimerase II, reprimindo a sinalização SA,
alcançando
transcricionais;assim
infecção bem-sucedida uma infecção
a ferrugem[169]. Osbem-sucedida
listradaefetores
do trigotambém [169].
Puccinia Efetores
visam
striiformis também
modificações
f. alcançando
sp. tritões
pós- ;a
ferrugem
associados listrada
proteína efetora do trigo
à resistência Puccinia
regu ici Pst_A23
a doenças striiformis
regula f.
do hospedeiro sp. proteína
o splicing variável
splicing deefetora
variável
genesdetritici Pst_A23
tardios
genes
associados
variável
do
plantas
splicing
hospedeiro
por à resistência
viável
da planta
ligação
para
e promover
para
a
suprimiraa
motivosdoenças
suprimir
as doprecursores
hospedeiro
patogenicidade
derespostas
motifs
RNA de imunes
RNA[170]. por ligação
precursores
doespecíficos
promover
hospedeiro aa genes
específicos
do var
patogenicidade
e local
respostas
de deimunes
do splicing
local[170].
de
Figura 4. Os efetores interferem nas atividades fisiológicas das células vegetais hospedeiras.
AvrBs3, VdSCP41, TALE, Figura 4. Os efetores interferem nas atividades fisiológicas das
células vegetais hospedeiras. AvrBs3, VdSCP41, TALE, PpEC23, HaRxL21 e RipAB têm
atividade do tipo ativador transcricional e atuam como transcrição , e fatores da vesícula
proteína
da
hospedeira
transcrição
de regulação
plantas.
hospedeira
de
Efetores
queda
diferentes
interferem
transcrição
enucleares
no genes,
transporte
nas
de de
vias
diferentes
induzindo
M.de
daoryzae
degradação
vesícula
genes,
diretamente
MoHTR1
hospedeira,
induzindo
da ecélula
oMoHTR2
transporte
diretamente
por
hospedeira,
meio
também
deda
expressão,
aregulação
na
expressão
reprogramam
funçãopor dademeio
genes
a
expressão
disso,
suprime
graminearum
reprogramam
imunológico
à
o splicing de
resistência genes
a proteína
asvariável
respostas
no
aFg12,
adoenças
arroz. vegetais.
expressão
efetora
deasgenes
imunes
Além
respostas
do
dade Efetores
hospedeiro.
disso,
ferrugem
associados
do
genes donucleares
hospedeiro
imunes
a proteína
relacionados
Fusarium
àtrigo
do de
resistência M.
hospedeiro
regulando
efetora
Pst_A23 oryzae
graminearum
aodaà
sistema
suprime
doença
oferrugem
da
splicingMoHTR1
ribonuclease
imunológico
do
genes edeMoHTR2
CSEP0064/BEC1054,
variável
da
hospedeiro.
faixa
relacionados
secretada
do
nogenes
trigo também
arroz.Pst_A23
regulando
associados
ao
Além
F.
sistema
VdRTX1 de V. dahliae, C. orbiculare SRN1 e SRN2, e o efetor da ferrugem da folha do trigo

Zt6 degradam
hospedeiro
e
efetora
AvrPtoB
o efetor
PexRD54,Fusarium
empregam
dadaferrugem dagraminearum
ribonuclease
P.diferentes
syringae
folha
VdRTX1
efetores CSEP0064/BEC1054,
estratégias
de trigo
secretada
bacterianos
Zt6moleculares
degradam
e causa
de oV.
para
RNA
morte F.
dahliae, graminearum
regular
docelular.
hospedeiro
C.aorbiculare
autofagia.Fg12,
Phytophthora
HrpZ1,
SRN1 oinfestans
P. syrineRNA
HopF3 SRN2,
e e
causam a morte celular. O efetor Phytophthora infestans PexRD54, os efetores bacterianos
P. syringae HrpZ1, gae HopZ4, avrPiz-t, o efetor U. maydis Tin2 lançam um ataque ao
hospedeiro ubiquitina-proteassoma HopF3 e AvrPtoB empregam diferentes estratégias
moleculares para regular a autofagia. P. syringae HopZ4, sistema para inibir a atividade do
maydis
inibição
AvrPiz-t,
proteassoma.
syringae
ZtSSP2, Tin2
atividade
V.
P.
efetor
dahliae
syringae
lança
Osp24
HopI1,
de
um
efetor
efetor
proteassoma.
em
ataque
HopN1,
F.
PevD1
semelhante
graminearum,
no
ferrugem
sistema
efetor
Osp24aHopI1,
listrada
tegrina
ubiquitina-proteassoma
ZymosepVictoria
em F.HopN1,
de
graminearum,
SsITL,
trigoferrugem
Phytophthora
Pst_12806,
triticiZymosepVictoria
listrada
efetor
hospedeiro
PstGSRE1,
sojae
avrPiz-t,
de trigo
efetor
para
otritici
nucleófilo
Pst_12806,
efetor
ZtSSP2,
PsAvh262,
efetor
U. em
P.
PstGSRE1, nucleófiloalvos
atuam em diferentes semelhante
proteicosa integrina
para exercerefetor e Phytophthora
efeitos patogênicos. infestans efetor Pi04314
O efetor HopM1 de P. syringae , o fator de transcrição MoCRZ1 do dedo de zinco do fungo da brusone
do arroz, o efetor RxLR24 de Phytophthora brassicae e o efetor RXLR-WY PexRD31 em Phy tophthora
infestans estão envolvidos na regulação da secreção de vesículas.
3.4.2. Degradação do RNA da planta hospedeira

SsITL, Phytophthora sojae efetora PsAvh262, AvrPiz-t, V. dahliae efetora PevD1 e Phytophthora infestans
efetora Pi04314 atuam em diferentes alvos proteicos para exercer efeitos patogênicos. O efetor HopM1 de
P. syringae , fator de transcrição MoCRZ1 do dedo de zinco do fungo da brusone do arroz, Blumeria graminis
BEC4, efetor RxLR24 de Phytophthora brassicae e efetor RXLR-WY PexRD31 em Phytophthora infestans
estão envolvidos na regulação da secreção de vesículas.
3.4.2. Degradação do RNA da planta hospedeira
Os efetores do tipo ribonuclease podem interferir nas atividades fisiológicas do hospedeiro,

direcionando o RNA para degradação (Figura 4). A Blumeria graminis secreta um grupo de
efetores que são proteínas com dobramento de ribonuclease (semelhante a RNase) (Ralphs). A
expressão transgênica do efetor semelhante à ribonuclease CSEP0064/BEC1054 no trigo aumenta
a suscetibilidade à infecção e inibe a degradação induzida pela proteína de inativação ribossômica
(RIP) do RNA ribossômico hospedeiro, o que ajuda a preservar as células vivas como uma fonte
de nutrientes para este patógeno fúngico biotrófico [171 ]. Entre eles, o BEC1054 pode
desempenhar um papel central neste processo, interagindo com o RNA total e produzindo
virulência contra o trigo, visando uma variedade de proteínas do hospedeiro, incluindo glutationa-
S-transferase, malato desidrogenase, as proteínas associadas ao curso da doença Pr5 e Pr10, e
os fatores de alongamento eEF1ÿ e eEF1ÿ [168]. Além disso, CSEP0064/BEC1054 interage
fisicamente com PR10 no núcleo e no citoplasma [ 171]. O efetor Fg12, secretado por F.
graminearum, também possui atividade de ribonuclease, e Fg12 degrada o RNA total da soja,
induz a morte celular da planta e promove a virulência do patógeno [172], semelhante à
ribonuclease VdRTX1 secretada por V. dahliae, que se transloca para o núcleo da célula vegetal
causando a morte celular [173]. O efetor de ribonuclease enzimaticamente ativo Zt6 no fungo
Septoria tritici blotch Zymoseptoria tritici também pode induzir a morte celular, mas Zt6 não é
essencial para a virulência do patógeno [174]. Dois efetores de ribonuclease conservados SRN1
e SRN2 estão presentes em Colletotrichum orbiculare, em que SRN1 cliva especificamente o
fosfato na extremidade 3' do RNA de fita simples na guanosina, ambos os quais são capazes de clivar o RN
3.4.3. Interferência com Vias de Degradação de Células Vegetais
A autofagia e o sistema ubiquitina-proteassoma, como dois dos mais importantes nas vias
de degradação tracelular, são muito importantes para a homeostase celular e a manutenção das
funções fisiológicas celulares normais (Figura 4). Nos últimos anos, tem havido evidências
crescentes de que o proteassoma e as vias autofágicas são centros centrais de efetores
microbianos [176,177] e que os sistemas de autofagia e proteína-ubiquitina são essenciais para a
imunidade da planta a diferentes patógenos [178] e se tornaram alvos comuns de muitos efetores.
A autofagia é um processo de degradação intracelular onipresente através do qual as plantas

podem resistir a estresses externos e degradar especificamente substâncias nocivas que são
prejudiciais a elas e é essencial para o crescimento e diferenciação do fitoplasma. Durante a
imunidade inata inicial da planta, a autofagia pode ser considerada como um mecanismo protetor
para limitar a morte celular programada (PCD) induzida por infecção por patógenos. A proteína
associada à autofagia de Arabidopsis (ATG) desempenha um papel importante na autofagia [179].
PexRD54, um efetor do patógeno Phytophthora infestans, pode se ligar à proteína de autofagia do
hospedeiro ATG8CL para estimular a formação de vesículas autofágicas, esgotar o receptor de
autofagia Joka2 no complexo ATG8CL e interferir com o papel ativo de Joka2 na defesa do
patógeno [180 ]. Os efetores de P. syringae HrpZ1, HopF3 e AvrPtoB empregam diferentes
estratégias moleculares para regular a autofagia. A oligomerização de HrpZ1 dependente de cálcio
tem como alvo a clivagem de ATG8 mediada por ATG4b para aumentar a autofagia, enquanto
HopF3 também tem como alvo ATG8, mas inibe a autofagia, ambos promovendo a infecção através
de diferentes mecanismos. AvrPtoB, por outro lado, aumenta a virulência bacteriana afetando a
fosforilação da ATG1 quinase e aumentando a virulência bacteriana [181]. Em conjunto, a autofagia
provavelmente servirá como um alvo principal do ataque patogênico durante a infecção e, uma vez que a aut
esses efetores, isso implica que a autofagia pode ter diferentes funções em diferentes estágios
ao longo do processo de infecção.
O efetor M. oryzae AvrPiz-t, por outro lado, tem como alvo o sistema hospedeiro ubiquitina-
proteassoma para manipular a defesa da planta. AvrPiz-t é capaz de se ligar às ligases de
ubiquitina E3 APIP6 e APIP10 [182,183] para montar um ataque no sistema hospedeiro
ubiquitina-proteassoma, e APIP10 promove a degradação de Piz-t através do sistema proteassoma 26S
P. syringae HopZ4, um membro da família YopJ T3E, interage com Rpt6, uma subunidade AAA ATPase do
proteassoma 26S 19S RP, e inibe a atividade do proteassoma durante a infecção [184]. O efetor Tin2 de U. maydis
mascara o motivo de degradação ubiquitina-proteassoma em ZmTTK1 no milho, estabilizando assim a quinase ativa
e ativando os genes envolvidos em uma biossíntese de tocianina [185]. Curiosamente, os homólogos de Tin2 em U.
maydis e o patógeno de sabugo preto Sporisorium reilianum funcionam de maneira diferente, visando diferentes
análogos de ZmTTK, levando à estabilização e inibição de proteínas quinases, respectivamente [186], enquanto
apenas U. maydis Tin2 induz a biossíntese de antocianina, sugerindo que Tin2 em U. maydis pode ser recentemente
funcionalizado para promover um estilo de vida patogênico [186]. No trigo, a quinase relacionada ao SNF1 TaSnRK1ÿ
interage com uma proteína órfã, TaFROG, cuja expressão é induzida pela toxina fúngica desoxinivalenol (DON). A
superexpressão de TaFROG estabiliza TaSnRK1ÿ e aumenta a resistência a Fusarium oxysporum em trigo [187,188].
O efetor citoplasmático Osp24 em F. graminearum promove a degradação de TaSnRK1ÿ por competição com TaFROG
pela ligação ao proteassoma ubiquitina-26S [188]. A proteína ZtSSP2 secretada por Z. tritici, patógeno da mancha de
Septoria tritici, interage com a ubiquitina ligase E3 do trigo (TaE3UBQ) na levedura, e a regulação negativa de
TaE3UBQ aumenta a suscetibilidade do trigo ao STB. Isso implica que o ZtSSP2 provavelmente promove a infestação
inibindo o papel do TaE3UBQ na imunidade [189].
3.4.4. Interferência com a Função da Proteína da Planta Hospedeira
Existem também alguns efetores que visam proteínas funcionais no citosol da planta hospedeira, causando
anormalidades funcionais e, portanto, efeitos patogênicos, muitas vezes por meio de alterações na localização da
proteína (Figura 4). Um exemplo típico é o efetor HopI1 de P. syringae, que sequestra a proteína alvo Hsp70 para o
cloroplasto, resultando em estrutura tilacoide alterada e inibição do acúmulo de SA [190,191]. HopNI é outra proteína
efetora de P. syringae bem estudada que codifica uma protease de cisteína que cliva uma proteína intrínseca do
fotossistema II em células de tomateiro PsbQ, reduzindo assim a fotólise da água. A proteína efetora específica do
haustório Pst_12806 na cepa de trigo Puccinia striiformis f. sp. tritici então se transloca para o cloroplasto e afeta a
função do cloroplasto. Pst_12806 interage com o domínio Rieske C-terminal da proteína TaISP do trigo (um componente
putativo do complexo citocromo b6-f) e interfere com a função TaISP na cadeia de transporte de elétrons, levando a
uma redução na taxa de transporte de elétrons da planta e diminuição Acumulação de ROS, que por sua vez inibe a
expressão de genes relacionados à defesa [192]. Além disso, o efetor nucleófilo semelhante à integrina SsITL interage
com o receptor sensível ao cálcio (CAS) nos cloroplastos e interfere na imunidade mediada por SA associada ao CAS
[193,194]. O fungo patogênico da soja Phytophthora sojae usa um importante efetor PsAvh262 para estabilizar a
imunoglobulina ligada ao lúmen do retículo endoplasmático (ER) (BIPS), um regulador negativo da resistência da
planta ao fungo brusone. Ao estabilizar o BIPS, o PsAvh262 inibe a morte celular induzida pelo estresse do RE e
promove a infecção por eubactérias. O direcionamento direto dos reguladores de estresse do RE pode representar um
mecanismo comum para a manipulação microbiana do hospedeiro [195]. O efetor MoCDIP4 de M. oryzae tem como
alvo o complexo de proteína OsDjA9-OsDRP1E associado à mitocôndria para promover a degradação de OsDRP1E,
que desempenha um papel na divisão mitocondrial. A proteína DnaJ OsDjA9 interage com a proteína associada à
cinesina OsDRP1E, enquanto MoCDIP4 se liga competitivamente a OsDjA9, causando acúmulo de OsDRP1E,
resultando em desenvolvimento mitocondrial anormal [196] e imunidade reduzida no arroz. O efetor AvrPiz-t de M.
oryzae interfere na ligação de OsAKT1, uma proteína do canal de K+ localizada na membrana plasmática do arroz, à
quinase citoplasmática reguladora a montante OsCIPK23, inibindo a sinalização de K+ mediada por OsAKT1 para
regular a imunidade do hospedeiro [197]. O solo
O efetor do fungo V. dahliae PevD1 ativa indiretamente o CRY2 através do antagonismo com uma proteína
rica em asparagina, NRP. No algodão e na Arabidopsis, o NRP interage com a criptoglobina 2 (CRY2), que
funciona no núcleo [198,199], e o NRP, de maneira independente da luz azul, amarra o CRY2 no citoplasma,
resultando na disfunção do CRY2 [200], desse modo de postura a indução da floração precoce em algodoeiro
e Arabidopsis por V. dahliae. O patógeno da requeima da batata Phytophthora infestans RXLR efetor Pi04314
interage com três isoformas catalíticas da proteína fosfatase 1 do hospedeiro (PP1c), levando à sua realocação
do núcleo para o nucleoplasma para promover a colonização de folhas infestadas por blastos e atenuar a
indução de JA e SA -genes responsivos [201]. O efetor da ferrugem da faixa do trigo PstGSRE1 interage com
o fator de transcrição de dedo de zinco associado a ROS TaLOL2 [202,203]. Essa interação impede a
localização nuclear de TaLOL2, prejudicando assim as defesas da planta, inibindo o acúmulo de H2O2 e a
morte celular mediada por ROS.
3.4.5. Interferência com o Transporte Vesicular do

Hospedeiro No jogo entre plantas e patógenos, o transporte vesicular desempenha um papel importante
tanto nos hospedeiros vegetais quanto nos microorganismos patogênicos (Figura 4). Estudos recentes no
patógeno da doença do sabugo-preto do milho, Ustilago maydis, sugerem que as vesículas extracelulares (EVs)
podem estar envolvidas na patogênese do hospedeiro [204]. Vários mRNAs para efetores conhecidos e outras
proteínas relacionadas à virulência foram encontrados em EVs, alguns dos quais não continham o sinal secretor
previsto. Isso sugere que os EVs provavelmente atuam como um mecanismo de entrega, transportando
diferentes RNAs para comunicação intercelular entre patógenos e o hospedeiro.
O fator de troca de nucleotídeos guanina (GEF), um fator de ADP-ribosilação, é essencial para o tráfego
de vesículas. O efetor HopM1 do tipo III de P. syringae interage com o fator de troca de nucleotídeos guanina-
fator de ribosilação do hospedeiro AtMIN7, que desempenha um papel importante nos processos de PTI e ETI.
HopM1 induz a degradação de AtMIN7 de maneira dependente do proteassoma, que por sua vez promove a
infecção por patógenos [205,206]. O fator de transcrição do dedo de zinco de M. oryzae , MoCRZ1, regula genes
relacionados à secreção mediada por vesículas, sugerindo que MoCRZ1 pode estar envolvido na secreção
efetora [207]. O B. graminis f. sp.
O BEC4 funciona como um fator de virulência ao bloquear o transporte de vesículas relacionadas à defesa [208].
Um alvo hospedeiro potencial para BEC4 é a proteína ativadora do fator de ribosilação de ATP-GTPase (ARF-
GAP), que é um regulador chave do transporte de membrana eucariótica [208]. Phytophthora brassicae secreta
o efetor altamente conservado RxLR24, que interage com o membro da família Raba GTPase RABA1a em
vesículas e membranas plasmáticas, inibindo a função de Raba GTPase na secreção vesicular e reduzindo a
secreção vesicular dos agentes antimicrobianos PR-1, PDF1.2 e outros compostos potencialmente relacionados
à defesa [209]. O efetor RXLR WY PexRD31 em Phytophthora infestans aumentou o número de vesículas
FYVE-positivas em células de N. benthamiana [210]. Vesículas positivas para FYVE também se acumularam
em células foliares próximas ao micélio de P. infestans, sugerindo que o patógeno pode aumentar o transporte
endossomal durante a infecção.
3.5. Manipulação das Respostas Imunitárias a Downstream da

Planta 3.5.1. Interferência com sinalização de hormônio vegetal
Para se proteger do ataque de patógenos, as plantas contam com a fina rede reguladora de fitohormônios
para resistir a doenças. Por outro lado, os patógenos agem por meio de efetores para escapar ou interromper
as defesas vegetais dependentes de fitohormônios [211-215]. O estilo de vida do patógeno determina o tipo de
intervenção de sinalização de fitormônios. Esses efetores atingem principalmente a patogenicidade inibindo ou
contornando parte da biossíntese do fitormônio do hospedeiro e/ou vias de sinalização envolvidas na resistência
do patógeno [213].
Além disso, alguns patógenos podem produzir fitohormônios e seus derivados que imitam o hospedeiro para
manipular ou sequestrar a homeostase hormonal do hospedeiro [20].
O papel de SA, JA e etileno (ET) na resistência a doenças de plantas tem sido extensivamente
estudado, com a via SA sendo ativada principalmente quando invadida por patógenos biotróficos
[216] e JA sendo desencadeada principalmente contra patógenos necrotróficos, com sinalização
ing crosstalk entre ambas as vias geralmente manifestando antagonismo mútuo [217]. Resultados
recentes expandiram essa rede de crosstalk entre os hormônios, incluindo ET, ABA e BR,
sugerindo um modo de ação mais sistêmico para a imunidade mediada por fitohormônios, com
fortes evidências de que todas essas vias hormonais são alvos de efetores [215].
A SA pode ser transformada no cloroplasto a partir do corismato, o produto final da via do
chiquimato [218-222], e está envolvida na resistência sistêmica adquirida (SAR) e na resistência
sistêmica induzida (ISR) por sinalização hormonal [223]. SAR é um tipo de resistência de amplo
espectro induzida em plantas hospedeiras após a infecção primária, que pode proteger partes
não infectadas de plantas de infecções subsequentes [54,224]. Como a SAR, a ISR também é
um processo de resistência sistêmica , que depende da transdução de sinais induzida por
hormônios, como ET e JA, e é acompanhada pela ativação de genes relacionados à patogênese
[225]. Existem duas maneiras principais pelas quais os patógenos interferem na SA, direta e
indireta [226,227]. Por um lado, o efetor atua diretamente na via SA, incluindo biossíntese e
degradação (Figura 5). Por exemplo, U. Maydis secreta o corismato mutase Cmu1 e o importa
para a via do fenilpropano. A corismato mutase é uma enzima chave na via do chiquimato e pode
catalisar a conversão de corismato em prefenato, o precursor da tirosina e fenilalanina, para inibir
a biossíntese de SA [211]. Os oomicetos patógenos P. sojae e o fungo V. dahliae secretam
isocorismatases PsIsc1 e VdIsc1, respectivamente [16], e podem converter isocorismato em 2,3-
diidro-2,3-diidroxibenzoato (DDHB) e piruvato, tornando o isocorismato indisponível para SA
biossíntese [215]. Além disso, efetores podem degradar SA, como Ralstonia solanecearum POP
[228] que codifica um efetor tipo III secretado na família AvrE, inibindo a defesa mediada por SA
em raízes e caules de tomate, que são os locais naturais de infecção por R. solanacearum.
Alguns efetores de Sclerotinia sclerotiorum também demonstraram ter a capacidade de degradar
SA [229]. Por outro lado, os efetores podem atuar indiretamente na regulação do SA; o efetor não
expressor de genes relacionados à patogênese 1 (NPR1) é um regulador chave da via SA
[230,231], relacionado ao frio, sal e tolerância ao estresse oxidativo e imunidade vegetal [232], e
é necessário para a ativação de PR expressão genetica. O efetor conservado PNPi (interator
Puccinia NPR1 ) da ferrugem listrada Puccinia striiformis f.sp. compete com o fator de transcrição
TGA2.2 pela ligação ao trigo NPR1. Portanto, o PNPi pode reduzir a expressão do gene PR ao
interferir na interação entre os fatores de transcrição NPR1 e TGA [233]. O efetor tipo III AvrPtoB
de P. syringae também tem como alvo NPR1 e inibe a sinalização SA dependente de NPR1
através do proteassoma 26S hospedeiro de uma maneira dependente da atividade E3 ligase de
AvrPtoB [234]. O fungo efetor RxLR48 promove a localização nuclear de NPR1 e inibe sua
degradação mediada por proteassoma, suprimindo a sinalização SA para subverter a imunidade
inata da planta [235].
O JA pode funcionar sob condições dependentes ou independentes de SA e modular a

imunidade da planta à infecção por patógenos hemibiotróficos [236,237], tornando-se assim
também um alvo importante para o ataque efetor. Por exemplo, AvrB, um efetor tipo III de P.
syringae, interage em células vegetais com MPK4, HSP90 e RIN4 para interferir na sinalização
hormonal, causar expressão aumentada de genes responsivos a JA e aumentar a suscetibilidade da planta
Outro efetor de P. syringae, HopZ1a, interage diretamente e degrada o repressor JA JAZ e ativa
a sinalização JA [238]. Assim como os efetores HopBB1 [239] e HopX1 [64], este último
promovendo sua degradação de maneira independente de COI1. Alguns patótipos de Fusarium
oxysporum podem produzir isoleucina bioativa e JA conjugado com leucina (JA Ile/Leu) como
efetores de virulência para promover infecção radicular ou infecção aérea [240], e seu efetor
promotor de virulência Fo5176-SIX4 pode ativar a sinalização de JA para uma infecção bem-
sucedida [241]. O patógeno necrotrófico Lasiodiplodia mediterranea em uvas produz o JA éster
lasiojasmonato A (LASA) como um reservatório inativo de JA que pode ser convertido na forma
bioativa JA-Ile. Embora o JA muitas vezes ative as defesas das plantas contra patógenos
necrotróficos, acredita-se que o LASA seja um metabólito efetor que induz a morte celular mediada
por JA nos estágios tardios da infecção, levando a uma colonização necrotrófica bem-sucedida
[242]. Recentemente, descobriu-se que o fator induzível de sinalização JA/ET de U. maydis
efetora JA/ET (Jsi1) interage com vários membros da família de proteínas TPL/TPR de co-repressores veg
tors o cerotna scerotorum ave aso een on to ave te aty to egrae Por outro lado, .
Machine Translated by Google os efetores podem atuar indiretamente na regulação da SA; o efetor não expressor de
genes relacionados à patogênese 1 (NPR1) é um regulador chave da via SA [230,231],
relacionado ao frio, sal e tolerância ao estresse oxidativo e imunidade vegetal [232], e é
necessário para a ativação da expressão do gene PR . O efetor conservado PNPi (Puccinia
16 de 33
Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758
NPR1 interactor) da ferrugem listrada Puccinia striiformis f.sp. compete com o fator
de transcrição TGA2.2 pela ligação ao trigo NPR1. Portanto, o PNPi pode reduzir a
expressão do gene PR ao interferir na interação entre os fatores de transcrição
NPR1
O
ramo e
efetor TGA
tipo
sinalização
maneira
a sinalização
com aERF de no
III
atividade domínio
AvrPtoB
JA/ET
dependente
deSANPR1.
E3 de
[233].
dependente
ligase
da
Jsi1WD40 de TPL/TPR,
P. através
syringae
suscetibilidade
acima
em dotambém
Arabidopsis
mencionada resultando
tem
aproteassoma
patógenos
e expressão
de AvrPtoBdena
como regulação
alvo
biotróficos
26S [234].
milho
do NPR1 eanegativa
hospedeiro
[243].
ativa Em inibe a doe
viacontraste
deJA/ET
uma
O efetor
para
implanta
degradaçãofúngico
asubverter
conversãoa RxLR48
umamediada
monooxigenase
imunidade
de JA promove
porderivado a fungos
proteassoma,
inata ativação
biossintética
de
da planta e nuclear
suprimindo
[235].
antibiótica localizada
hospedeiros
12OH-JA
o efetor
de NPR1
para edainibe
fúngico via JA,
de sinalização
JA M. oryzae
hidroxilado,
secretado
suaSA, ABM,
a
durante
[212]. a penetração do hospedeiro que ajuda a escapar das respostas de defesa
Figura
Os 5. Efetores
efetores
Principalmente
hospedeiras.
interferindo
planta, podem
interferindo
na manipulam
manipular
efetores
transdução
na Figura
transduçãorespostas
principalmente
5. do
Efetores
do hormônio imunes
hormônio a jusante
asvegetal,
respostas
manipulam
vegetal, emrespostas
respostas
nipulando plantas
imunes imunes
interrompendo
as hospedeiras.
a jusante da planta,
a jusante
oimunes
silenciamento em plantas
a jusante
doda
RNA da planta, regulando a geração de ROS e manipulando a morte celular da planta. O
silenciamento do RNA da planta em ruptura, regulando a geração de ROS e manipulando a
morte celular da planta. O efetor corismato mutase Cmu1 de Ustilago maydis, o oomiceto
patógeno Phytophthora sojae e efetor corismato mutase Cmu1 de Ustilago Maydis, o oomiceto
patógeno Phytophthora sojae e o fungo Verticillium dahliae efetores PsIsc1 e VdIsc1, POPs
em Ralstonia
AvrPtoB,
capsicum
POPs
HopZ1a, emHopBB1, solanecearum,
HopZ1a,
efetor
RalstoniaRxLR48,
HopBB1,
HopX1, P. strii P.
solanecearum,
F.HopAF1,
HopX1,
oxysporum oHopAF1,
fungo
AvrRpt2, Verticillium
striiformis
Fo5176-SIX4,
HopQ1,
f.sp.
formis
efetordahliae
AvrRpt2,
efeito
f.sp. da efetores
PNPi,
efetor
P.
HopQ1,
explosão PsIsc1
syringae
PNPi,Phytophthora
P.
doefetor e VdIsc1,
syringae
arroz AvrPtoB,
Phytophthora
efetor
capsicum efetor RxLR48, F. oxysporum Fo5176-SIX4 SIX4, efetor da brusone do arroz ABM,
Phytophthora
diferentes
LASA de
efetora
hormonais PSE1
L.de
nas
tor
Erysiphe
efetora
eABM,
plantas.
EqCSEP01276
LASA
medterranea,
quercicola
sinais
dehormonais
L.
PSE1
medterranea,
SnTox3,
Phytophthora
e EqCSEP01sipheTox
eminterferem
plantas.
Phytophthora
sojaena
A RxLR
ferrugem
transdução
interferen
sojae
efetor
doRxLR
PsAvh238,
de
caule
com
diferentes
efetor
doa trigo
transdução
Phytophthora
PsAvh238,
sinais
Pucciniade
graminis f. sp. proteína efetora tritici PgtSR1, A ferrugem do caule do trigo Puccinia graminis
f. sp. tritici proteína efetora PgtSR1, PsPSR1 e PsPSR2 PsPSR1 e PsPSR2 em Phytophthora
sojae, Botrytis cinerea BC-DCL1 e BC-DCL2 e PST-milR1 em Phytophthora sojae, Botrytis
cinerea
efetor deBC-DCL1
proteínas carvão doe milho
avirulentas BC-DCL2
AVR-PII,
PEP1,eAVR-PITA
PST-milR1
o patógeno emsãoM.mecanismos
biotrófico
oryzaePuccinia
inibemdeostriiformis
silenciamento
acúmulo PsSOD1 de genes.
de ROS. eOas O
efetor
M. oryzae aumenta a atividade COX interagindo com OsCOX11 mitocondrial; OsCOX11 é um
regulador chave do metabolismo de ROS mitocondrial no arroz. RxLR207 em Phytophthora
capsici pode promover a degradação de BPA1, BPL1, BPL2 e BPL4 e desestabilizar ACD11
de maneira dependente do proteassoma 26S para promover o acúmulo de ROS e a ativação
de PCD. Os apoplastos de F. oxysporum (SIX1 e Foa1) e os efetores citoplasmáticos (Avr2,
Foa2 e Foa3) promovem a colonização do hospedeiro inibindo as ROS induzidas por flg22 ou
induzidas por quitina. Existem quatro tipos principais de efetores que causam a morte celular,
ou seja, efetores que desencadeiam respostas de HR, toxinas seletivas do hospedeiro,
efetores de enzimas que degradam a parede celular e efetores com domínios indutores de
necrose conservados.
ET também é um hormônio clássico de defesa vegetal, pelo qual a ativação da sinalização

ET torna as plantas resistentes ao ataque bacteriano patogênico [244-247]. A ET é produzida pela
S-adenosilmetionina (S-ADOMet) catalisada pela ACC sintase (ACS), e a produção de ET está
diretamente relacionada à atividade da ACS [248-251]. P. syringae usa HopAF1 para direcionar o metion-
um ciclo que interrompe a biossíntese de ET [252], enquanto o efetor polimórfico RxLR da soja, PsAvh238,
promove a infecção da brusone da soja desestabilizando os GmACSs e inibindo a biossíntese de ET [253]. Em
contraste, o fungo necrotrófico Cochliobolus miyabeanus requer ativação da sinalização ET para causar a doença
da mancha marrom do arroz [254]; bloquear o mecanismo de sequestro do sinal ET reduziu significativamente a
colonização de C. miyabeanus em folhas de arroz, sugerindo que C. miyabeanus provavelmente usará ET como
um metabólito efetor para promover virulência.
Recentemente, fitohormônios relacionados ao crescimento, como auxina, citocinina (CKs), brassinos teróide
(BR), ácido abscísico (ABA) e giberelina (GA) também demonstraram modular a defesa imunológica em plantas
[255-258]. Por exemplo, o efetor RxLR específico da penetração efetor 1 (PSE1) do oomiceto Phytophthora
parasitica infectando Arabidopsis é transitoriamente regulado durante a infecção da raiz do hospedeiro [259], e a
superexpressão de PSE1 pode reduzir o acúmulo de auxina e aumentar a suscetibilidade a P. parasitica. A cisteína
protease codificada por P. syringae tipo III efetor AvrRpt2 ativa a via de auxina em Arabidop sis promovendo a
desestabilização dependente de proteassoma de AUX/IAA e suscetibilidade a patógenos [260]. Plantas de
Arabidopsis que expressam AvrRpt2 exibem sensibilidade aumentada à auxina exógena e níveis aumentados de
auxina livre endógena [261]. Outro efetor tipo III em P. syringae, HopQ1, induz a sinalização de CK em Arabidopsis
e inibe o acúmulo de FLS2 , suprimindo assim a sinalização de defesa e promovendo a progressão da doença
[262].
A proteína efetora EqCSEP01276 do fungo do oídio da borracha Erysiphe quercicola inibe a biossíntese de ABA
interferindo na localização da enzima chave da biossíntese de ABA 9-cis-epoxicarotenóide dioxigenase 5
(HbNCED5) no cloroplasto, inibindo assim a defesa do hospedeiro [263].
Além disso, devido às extensas interações entre as vias de sinalização dos hormônios vegetais, isso
geralmente leva a funções sinérgicas ou antagônicas [258,264–269], como um tagonismo entre as vias SA e JA
[270–272] e sinergismo entre as vias JA e ET [273-275]. Assim, alguns patógenos também são capazes de usar o
crosstalk de fitohormônios para promover o desenvolvimento da doença, ou seja, o patógeno medeia a ativação
de uma via de sinalização de fitohormônio inibindo outra via de fitohormônio que leva à resistência [276,277]. Por
exemplo, o efetor SnTox3 não apenas estimula a biossíntese de etileno e as vias de sinalização, mas também
reduz a forma ativa de CK por degradação oxidativa em ambas as formas dependentes de ET e independentes de
etileno. A ativação mediada por SnTox3 da via de sinalização ET reduz as CKs ativas e inibe as vias de sinalização
SA e a produção de ROS, promovendo assim a suscetibilidade a patógenos no trigo [278].
3.5.2. Utilização da estratégia de silenciamento de RNA
Um estudo recente em maçã mostrou que os sRNAs em plantas regulam indiretamente a expressão do
gene R, visando genes associados à co-expressão do gene R, contribuindo assim para um ciclo de feedback
negativo [279], sugerindo que o papel dos sRNAs na ETI provavelmente seja mais importante do que se pensava.
Silenciar a supressão com base em pequenos RNAs é uma estratégia comum usada por diferentes tipos de
patógenos fúngicos de plantas para promover a infecção [19,280-282].
A proteína efetora secretada PgtSR1 codificada por dois alelos da ferrugem do caule do trigo Puccinia
graminis f. sp. tritici inibe o silenciamento de RNA em plantas e dificulta a defesa vegetal, alterando a
abundância de pequenos RNAs que atuam como reguladores de defesa. Este efetor suprime
parcialmente a morte celular induzida pela proteína R e aumenta a resistência à suscetibilidade a uma
variedade de patógenos [283]. O fungo necrotrófico Sclerotinia sclerotiorum produz uma variedade de
diferentes sRNAs de alta abundância durante a infecção, enquanto os sRNAs em plantas hospedeiras
são significativamente diminuídos em comparação com a pré-infecção, sugerindo que os sRNAs de
S. sclerotiorum podem contribuir para o silenciamento de componentes imunes em plantas [284]. Os
repressores de silenciamento de RNA PsPSR1 e PsPSR2 no oomiceto patógeno P. sojae [285-288]
inibem o silenciamento de RNA em plantas suprimindo especificamente a biogênese secundária de
siRNA, promovendo assim a infecção, e a expressão ectópica desses repressores de silenciamento
de RNA aumenta a suscetibilidade de plantas a vírus e moldes de jateamento. Isso sugere que alguns eucariótic
os patógenos desenvolveram proteínas de virulência que visam o processo de silenciamento do RNA do hospedeiro
para promover a infecção.
Além das estratégias de infestação direcionadas aos sRNAs do hospedeiro, o próprio patógeno produz
sRNAs como efetores [19]. B. cinerea produz sRNAs por meio da ação das proteínas dicer-like BC-DCL1 e BC-
DCL2, e alguns pequenos RNAs são então transportados para células de Arabidopsis para sequestrar a
maquinaria de interferência de RNA do hospedeiro (RNAi). Os efetores de sRNA ligam-se a Arabidopsis
Argonaute1 (Ago1) e reprimem seletivamente a expressão de genes relacionados à imunidade do hospedeiro.
O RNAi de reino cruzado que ocorre naturalmente representa um mecanismo de virulência avançado [19]. Um
novo RNA tipo miRNA, PST-milR1, foi eficientemente expresso em P. striiformis f. sp. tritici. pST-milR1 é
translocado para as células vegetais e reprime a expressão do gene PR2 do trigo. O silenciamento do gene
precursor PST-milR1 resulta na virulência de P. striiformis f. sp. tritici em isolados CYR31 de trigo sendo
diminuídos, sugerindo que PST-milR1 é um patógeno efetor que suprime a imunidade natural no trigo [281].
3.5.3. Regulamentação da Geração de Espécies Reativas de Oxigênio

As ROS induzidas por patógenos são moléculas de sinalização celular que iniciam as respostas imunes
das plantas [289,290]. As ROS danificam diretamente o DNA, RNA, polissacarídeos, lipídios, proteínas e
metabólitos menores, e também podem iniciar várias respostas de defesa, como a biossíntese de fitoalexinas e
a ativação de genes relacionados à defesa [291]. Fora da célula, as ROS do apoplasto são produzidas
principalmente por peroxidases; As NADPH oxidases, comumente referidas como homólogos da oxidase de
explosão respiratória (RBOHs), atuam como ROS na membrana plasmática depois que os amplificadores de
explosão oxidativa iniciados pela peroxidase entram em ação [292]. Intracelularmente, as ROS são produzidas
por diferentes organelas, incluindo cloroplastos, mitocôndrias, peroxissomos e o retículo endoplasmático em
plantas [293-295].
Para uma colonização bem-sucedida, os patógenos desenvolveram diferentes estratégias
para neutralizar ou inibir a produção de ROS (Figura 5). O fungo da brusone do arroz secreta
a peroxidase peroxidase CPXB para evitar o acúmulo de ROS nas células epidérmicas do arroz
durante a infecção inicial. O gene da peroxidase de milho POX12 está envolvido na produção
de ROS, e o efetor PEP1 de U. maydis atinge diretamente o POX12 eliminando ROS no
apoplasto, inibindo assim a capacidade de produzir ROS e respostas de defesa precoces [131,203,296].
A superóxido dismutase extracelular PsSOD1 da ferrugem listrada do trigo P. striiformis f. sp. contribui para uma
infecção bem-sucedida eliminando ROS derivadas do hospedeiro [297]. No citosol, a enzima NADP-málica
(NADP-MES) catalisa a descarboxilação oxidativa do L-malato para produzir piruvato, CO2 e NADPH, que é o
doador de elétrons (e-) para a produção de ROS pela NADPH oxidase [298]. A proteína não tóxica AVR-Pii de
B. cinerea interage com OsNADP-ME2, que é essencial para o acúmulo de ROS no arroz [299,300] e inibe
especificamente a explosão de ROS e a atividade de NADP-ME in vitro [299]. Em B. cinerea, um efetor da
família de SSPs de ligação ao ferro, BcIBP, previne a formação de ROS de Arabidopsis, limitando o acúmulo
de metal intracelular [301]. Na Arabidopsis, a defesa mediada por ROS é controlada pelo BPA1 (o parceiro de
ligação do ACD11, cuja deleção leva à morte celular acelerada) e seus homólogos, como BPLs e proteínas do
tipo BPA1. RxLR207 de Phytophthora capsici promove a degradação de BPA1, BPL1, BPL2 e BPL4 em uma
desestabilização dependente de proteassoma 26S de ACD11 para promover o acúmulo de ROS e ativação de
PCD para explorar ainda mais os recursos do hospedeiro [235]. A fosforilação de NAD+ pelo efetor Xanthomonas
AvrRxo1 pode reduzir os surtos de ROS na resposta imune ao tabaco [302]. P. striiformis f. sp. Foi demonstrado
que o efetor Pst18363 visa e estabiliza o regulador de defesa negativo TaNUDX23 (Nudex hidrolase), que inibe
o acúmulo de ROS para promover a infecção por patógenos [303]. Os apoplastos de F. oxysporum (SIX1 e
Foa1) e os efetores citoplasmáticos (Avr2, Foa2 e Foa3) promovem a colonização do hospedeiro inibindo as
ROS induzidas por Flg22 ou quitina [304]. Estudos recentes mostraram que AVR-Pita, um efetor de M. oryzae,
interage com a proteína de montagem OsCOX11 do citocromo c oxidase (COX), um regulador chave do
metabolismo reativo do oxigênio nas mitocôndrias do arroz [305]. AVR-Pita aumenta a atividade de COX nas
mitocôndrias, inibindo assim o acúmulo de ROS.
3.5.4. Manipulação da Morte Celular Vegetal

Nas interações planta-patógeno, o reconhecimento de patógenos por NLR e PRR geralmente
leva a HR [306], e os efetores atingem a infecção manipulando a morte celular da planta. A morte
programada confina os patógenos a um pequeno número de células infectadas, enquanto a supressão
de HR promove a infecção por patógenos.
O desencadeamento da resposta HR é uma estratégia comum para patógenos necrotróficos, e
a expressão transiente dos efetores do fungo do arroz (MoCDIP1 a MoCDIP5) induziu a morte celular
em protoplastos de arroz e N. benthamiana, sugerindo que eles funcionam na fase necrotrófica. A
proteína B. cinerea BcCrh1 atua como efetora citoplasmática e indutora da defesa vegetal, catalisando
a reticulação dos polímeros de titina e glucana na parede celular fúngica.
O BcCrh1 está localizado nas vesículas e no retículo endoplasmático durante o crescimento saprofítico.
No entanto, após a infecção da planta, a proteína se acumula na almofada de infecção e é então
secretada no apoplasto e translocada para as células vegetais onde induz a morte celular e respostas
de defesa [307]. Em contraste, alguns patógenos promovem sua própria infestação inibindo a resposta
de HR, como o efetor HopS2 de P. syringae tipo III, que mostra atividade inibitória de HR extremamente
forte [308]. A superexpressão do efetor da ferrugem da faixa do trigo PstCFEM1 suprime a morte
celular, o acúmulo de ROS e a deposição de calose desencadeada por Pst322, uma proteína do tipo
eliciador de PST [309].
Além disso, os patógenos secretam outro grupo de metabólitos secundários semelhantes a
proteínas, chamados de toxinas seletivas do hospedeiro (HSTs). Os HSTs aumentam o PCD
promovendo o acúmulo de ROS por meio da ativação da sinalização Nox ou MAPK do hospedeiro
envolvendo o influxo de Ca2+ [203]. As toxinas seletivas do hospedeiro ToxA e ToxB secretadas pelo
patógeno necrotrófico P. tritici-repentis [18] são um exemplo típico, onde PtrToxA interage com ToxABP1
em cloroplastos de trigo. O silenciamento de Tox ABP1 aumenta a expressão intracelular de PtrToxA
em diferentes plantas, diminui o nível do fotossistema I e II e leva a fenótipos necróticos para promover
a proliferação de fungos necrotróficos [310,311]. SnToxs, incluindo SnToxA, SnTox1 e SnTox3, no
fungo de oídio Stagospora nodorum Berk. têm papéis semelhantes para causar necrose [312-314].
Muitos CWDEs induzem a morte celular de maneira dependente ou independente da atividade

enzimática . F. oxysporum FoEG1 (GH12), B. cinerea xilanase BcXYG1 (GH12) e xilanase BcXY1
induzem a morte celular da planta de maneira independente da atividade enzimática como PAMPs [315–
317], enquanto as ÿ-1,3-glucanases CfGH17 -1 e CfGH17-5 de patógenos biotróficos induzem a morte
celular pela degradação dos produtos liberados da parede celular [79]. A xilanase RcXYN1 de S.
graminis também desencadeia a produção de ROS de morte celular em trigo e promove sua infecção [318].
Certos domínios conservados também são capazes de desencadear a morte celular em plantas.
Foi demonstrada a capacidade de efetores contendo domínios peptídicos indutores de necrose e
etileno (NEPs) de induzir a morte celular vegetal, como a proteína semelhante a NEP1 (NLP) de
origem oomiceta em Arabidopsis, que desencadeou a morte celular dependente de luz, como bem
como a ativação pós-translacional da atividade da proteína quinase ativada por mitógeno, deposição
de calose, óxido nítrico e intermediários reativos de oxigênio [319]. Da mesma forma, BeNEP1 e
BeNEP2 foram identificados no patógeno de lírio Botrytis elliptica [320], SsNEP1 e SsNEP2 em S.
sclerotiorum [321] e NLP1 e NLP2 em V. dahlia [322]. Curiosamente, o NLP também está amplamente
presente em outros tipos tróficos de hospedeiros, não se limitando a patógenos necrotróficos. No
fungo hemibiotrófico Colletotrichum higginsianum, ChNLP1 e ChNLP2 [323] são expressos
especificamente durante a transição para necrotrofia no tabaco e induzem morte celular efetiva
quando superexpressos. Proteínas NLP também foram encontradas no parasita obrigatório patógeno
do míldio Hyaloperonospora arabidopsidis, mas nenhuma delas tinha a capacidade de induzir a morte
celular e parecia não ser virulenta [324].
4. Conclusões e Perspectivas
Os efetores são uma parte essencial das interações planta-patógeno - eles exercem efeitos
patogênicos principalmente visando proteínas R na planta. Classificamos e resumimos seus
mecanismos de ação em diferentes estágios de infestação e descobrimos que os efetores cobrem
uma ampla gama de substâncias secretadas, e existe um grande número de efetores em todos os estágios
de patogenicidade, refletindo o envolvimento de plantas e patógenos em uma corrida

armamentista evolutiva de alta velocidade. Embora a pesquisa atual sobre efetores seja bastante
prolífica e muitos efetores com mecanismos de ação claros tenham sido revelados, como sugere
o modelo de iceberg proposto por Thordal-Christensen [35] , existem mais efetores, ainda não
descobertos, escondidos sob o iceberg no grande número de sinais de diafonia entre as unidades
de interação . Com base no progresso da pesquisa existente, esse táxon de efetores é
extremamente amplo em escopo e exibe uma diversidade surpreendente [29]. Portanto, descobrir
semelhanças entre essas diversidades de sequências moleculares será um grande desafio. A
esse respeito, algumas explorações de linhagens efetoras e sua caracterização funcional já
foram realizadas por Kanja [325], Jaswal [326] e outros. Curiosamente, a corrida armamentista
entre plantas e patógenos fornece informações sobre o fato de que, para manter os efetores na
vanguarda da evolução, eles geralmente estão localizados em regiões ricas em duplicação e
deficientes em genes nos cromossomos [327]. Isso os torna mais propensos a ter uma taxa de evolução
Curiosamente, o surgimento de novas tecnologias trouxe consigo novos desenvolvimentos, por
meio da combinação de genômica, transcriptômica, metabolômica e proteômica, bem como
técnicas de imagem de células vivas que dependem de novas sondas e sensores moleculares,
que nos ajudarão a entender a imagem completa dos genomas de patógenos de forma mais
eficiente e sistemática e para minerar genes efetores.
Por outro lado, os efetores geralmente exibem um caráter multifuncional [328], com alguns
efetores direcionados a múltiplas proteínas envolvidas na imunidade para alcançar diferentes
funções de virulência/não virulência [30], e outros movendo-se entre componentes celulares
para gerar uma cadeia de respostas [ 329]. Isso, sem dúvida, nos desafia a esclarecer os
modelos patológicos específicos de regulação efetora na defesa vegetal. Nesta complexa rede
de sinalização, questões importantes incluem: quais vias fisiológicas da planta as bactérias
patogênicas se concentram em manipular? Existe também um link de sinalização entre efetores
que trabalham juntos? Como eles conseguem transporte e entrega direcionados em células vegetais?
Esperamos resultados empolgantes de estudos e respostas a essas perguntas, bem como a
compreensão holística dos mecanismos efetores e funções que serão alcançadas.
Contribuições do autor: SZ e DC conceberam o tópico. SZ, ZH, DC e JS revisaram e finalizaram o manuscrito. SZ, CL e
ZH integraram as informações, analisaram os dados e criaram as imagens. Todos os autores leram e concordaram com a
versão publicada do manuscrito.
Financiamento: Esta pesquisa foi financiada pelo Programa Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento da China (No.
2021YFD1000200); os principais projetos de ciência e tecnologia de criação de novas variedades de agricultura na
província de Zhejiang (No. 2021C02074) e Programa de P&D “Pioneer” e “Leading Goose” de Zhejiang (No. 2022C04035).
Declaração do Conselho de Revisão Institucional: Não aplicável.
Declaração de Consentimento Informado: Não aplicável.
Declaração de Disponibilidade de Dados: Não aplicável.
Agradecimentos: Esta pesquisa foi apoiada pelos Principais Projetos de Ciência e Tecnologia de Melhoramento de Novas
Variedades de Agricultura na Província de Zhejiang (No. 2021C02074), Programa de P&D “Pioneer” e “Leading Goose”
de Zhejiang (No. 2022C04035).
Conflitos de Interesse: Os autores declaram não haver conflito de interesse.
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Mecanismos de ação de efetores na interação planta-patógeno

Palavras-chave: patógeno; efetor; imunidade vegetal; promoção de virulência; processo de infestação

Direitos autorais: © 2022 pelos autores.

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758. https://doi.org/10.3390/ijms23126758 https://www.mdpi.com/journal/ijms

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 2 de 33

compreendem proteínas secretadas por moléculas pequenas, certas moléculas não

2. Modelos de interação planta-patógeno

O modelo em zigue-zague, conhecido como “dogma central” em fitopatologia, é o modelo de

Figura 1. Sistema imune vegetal. PRRs de células vegetais reconhecem PAMPs e

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 4 de 33

3.1. Quebrando Barreiras Físicas 3.1.1.

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 5 de 33

3.1.2. Degradação das Paredes Celulares Vegetais

3.1.3. Atacando Plasmodesmata-Calose Regulação Plasmodesmata

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 6 de 33

CalS3. O patógeno bacteriano P. syringae efetor HopO1-1 localiza-se na DP e regula a

3.1.4. Destruição do citoesqueleto da planta

3.2. Criação de Condições Favoráveis à

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 7 de 33

3.2.2. Indução de Alcalinização Extracelular

O pH ambiental desempenha um papel poderoso na regulação do crescimento e desenvolvimento

3.3. Proteger-se ou mascarar-se 3.3.1.

Fragmentos degradados de bactérias patogênicas e paredes celulares de plantas podem ser

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, x 10 de 35

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 8 de 33

capacidade de desencadear respostas de defesa [148]. Foi recentemente . relatado

Figura 3. Inibição da imunidade desencadeada por PAMP por patógenos. Os patógenos

3.3.2. Antagonismo com

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 9 de 33

interações e suprimem sua fosforilação [130], bloqueando assim a ativação imune

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 10 de 33

3.3.2. Antagonismo com compostos antimicrobianos em plantas Ao detectar

3.4. Interferência nas atividades fisiológicas da célula da planta

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 11 de 33

ligação específica de sequência TGA de Arabidopsis TGACG . TGA ativa diretamente

VdRTX1 de V. dahliae, C. orbiculare SRN1 e SRN2, e o efetor da ferrugem da folha do trigo

3.4.2. Degradação do RNA da planta hospedeira

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 12 de 33

3.4.2. Degradação do RNA da planta hospedeira

Os efetores do tipo ribonuclease podem interferir nas atividades fisiológicas do hospedeiro,

3.4.3. Interferência com Vias de Degradação de Células Vegetais

A autofagia é um processo de degradação intracelular onipresente através do qual as plantas

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 13 de 33

3.4.4. Interferência com a Função da Proteína da Planta Hospedeira

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 14 de 33

3.4.5. Interferência com o Transporte Vesicular do

3.5. Manipulação das Respostas Imunitárias a Downstream da

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 15 de 33

O JA pode funcionar sob condições dependentes ou independentes de SA e modular a

ET também é um hormônio clássico de defesa vegetal, pelo qual a ativação da sinalização

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 17 de 33

3.5.2. Utilização da estratégia de silenciamento de RNA

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 18 de 33

3.5.3. Regulamentação da Geração de Espécies Reativas de Oxigênio

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 19 de 33

3.5.4. Manipulação da Morte Celular Vegetal

Muitos CWDEs induzem a morte celular de maneira dependente ou independente da atividade

Int. J. Mol. ciência 2022, 23, 6758 20 de 33

de patogenicidade, refletindo o envolvimento de plantas e patógenos em uma corrida

Declaração do Conselho de Revisão Institucional: Não aplicável.

Declaração de Consentimento Informado: Não aplicável.

Declaração de Disponibilidade de Dados: Não aplicável.