Subscribe to DeepL Pro to translate larger documents.

Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais Visit www.DeepL.com/pro for more information.
(PCTOC)

https://doi.org/10.1007/s11240-023-02587-3

REVISÃO

Nanopartículas de óxido metálico e metabolismo secundário das

plantas: desvendar os nano-elicitores decisivos
Mubashra Inam1 - Iqra Attique1 - Maryam Zahra1 - Amna Komal Khan1 - Mariam Hahim1 - Christophe Hano2 -
Sumaira Anjum1

Recebido: 23 de junho de 2023 / Aceite: 2 de agosto de 2023

© O(s) autor(es), sob licença exclusiva da Springer Nature B.V. 2023

Resumo
Os metabolitos secundários (SMs) são compostos biologicamente activos que têm um valor comercial muito elevado
devido às suas propriedades medicinais valiosas. No entanto, o nível de produção em culturas in-vivo e in-vitro continua a
ser baixo para satisfazer a procura comercial. Para ultrapassar este problema, a nano-elicitação surgiu como uma estratégia
nova e eficaz que ajuda a aumentar o nível de produção de SMs. O princípio subjacente à elicitação é que, quando é
aplicado à planta um stress externo, como as nanopartículas (NPs), a acumulação de SMs aumenta nas culturas de tecidos
vegetais como um mecanismo de defesa natural. Nos últimos anos, a investigação sobre nano-elicitores que utilizam
diferentes tipos de NPs, especialmente NPs de óxidos metálicos (MONPs), intensificou-se devido ao enorme aumento de
SMs importantes do ponto de vista medicinal. As MONPs ganharam especial atenção devido às suas características físico-
químicas únicas. Nesta revisão, explorámos as diferentes vias de exposição das MONP nas plantas, bem como o seu papel
como novos elicitores de importantes classes de SMs (fenóis, flavonóides, alcalóides e terpenos). Além disso, foi também
discutido o mecanismo subjacente à nano-elicitação e à sua absorção e translocação nas plantas. A revisão foi concluída
com as lacunas de conhecimento e a direção da investigação futura, que, se abordadas, serão úteis para resolver os desafios
dos tempos modernos.

Comunicado de Jericó Jabín Bello-Bello.

Mubashra Inam, Iqra Attique e Maryam Zahra contribuíram

igualmente.

Sumaira Anjum sumaira.anjum@kinnaird.edu.pk

1 Departamento de Biotecnologia, Kinnaird College for

Women, 92-Jail Road, Lahore 54000, Paquistão
2 Laboratório de Biologia do Líquido e das Grandes

13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
Culturas, INRAE USC1328, Universidade de Orleães, (PCTOC)
45067 Orléans CEDEX 2, Orleães, França

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Resumo gráfico

Mensagem principal
As nanopartículas de óxidos metálicos desempenham um papel vital na ativação do mecanismo de defesa das plantas que,
por sua vez, activam a produção reforçada de metabolitos secundários em culturas in vitro de plantas medicinais
importantes.

Palavras-chave Nanopartículas - Elicitação - Metabolitos secundários - Flavonóides - Óxidos metálicos

cosmética, alimentar e agrícola (Rivero-Montejo et al.

Introdução 2021).
Apesar do seu enorme valor comercial, a investigação in
Os metabólitos secundários (SMs) são uma classe de vitro e
compostos químicos sintetizados pelas plantas através de a produção in vivo de SMs permanece baixa. Existem várias
rotas metabólicas que se ramificam das principais vias
metabólicas primárias (Jones 1953). Alguns SMs são
produzidos em resposta à ativação da diferenciação
morfológica e surgem quando as células se diferenciam e
amadurecem ao longo do crescimento da planta (Bhattacha-
rya 2019). Esses intermediários ou produtos metabólicos não
são necessários para o desenvolvimento e sobrevivência da
planta, mas são necessários para que a planta interaja com
seu ambiente em condições de estresse (Hatami et al. 2019).
Assim, esses compostos são produzidos para permitir que as
plantas compitam e aumentem sua viabilidade em seu habitat
natural, controlando com precisão o crescimento e o
desenvolvimento das plantas, atuando como um
reservatório de fitoquímicos essenciais e protegendo as
plantas de uma variedade de barreiras ambientais (Ashraf et
al. 2018). Em condições de stress, também servem como
mediadores cruciais de interações com entidades bióticas
(vivas) ou (abióticas) não vivas e têm uma variedade de
impactos na planta e noutros seres vivos. Os compostos
bioactivos, incluindo flavonóides, alcalóides, fenólicos e
carotenóides, têm um elevado valor comercial devido às suas
potenciais aplicações nas indústrias farmacêutica, médica,

13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
desafios associados à síntese em larga escala da maioria
dos metabólitos bioativos economicamente significativos
de plantas cultivadas e selvagens e de várias culturas de
tecidos. A este respeito, a elicitação surgiu como uma
abordagem eficaz usada para melhorar ou aumentar a
produção de SMs em plantas (Hatami et al. 2019). A
elicitação envolve a adição exógena de elicitores bióticos
ou abióticos ao meio de crescimento, o que, por sua vez,
induz uma resposta ao estresse e aumenta o nível de
produção de metabólitos secundários em células, tecidos
ou órgãos cultivados (Narayani e Srivastava 2017). Os
elicitores abióticos englobam substâncias não biológicas e
podem ser categorizados em factores químicos, hormonais
e físicos. Por outro lado, os elicitores bióticos consistem
em substâncias de origem biológica, como os
polissacáridos das paredes celulares das plantas (por
exemplo, pectina, celulose, quitina) e microrganismos
(Poornananda e Jameel 2016). Os elicitores promovem
processos bioquímicos e fisiológicos para ativar o sistema
defensivo nas plantas visadas. Eles servem como sinais,
que são detectados por receptores específicos de elicitores
presentes na membrana celular das plantas e induzem
respostas defensivas durante a elicitação, levando a um
aumento na produção e armazenamento de SMs (Halder et
al. 2019). Nas últimas décadas, a aplicação de baixas
concentrações de elicitores abióticos e bióticos em
culturas de tecidos diferenciados ou indiferenciados de
várias espécies de plantas resultou na indução da
acumulação de SMs in vitro ou na sua libertação no meio
de cultura (Namdeo 2007).

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
As nanopartículas (NPs) são uma classe de elicitores
abióticos aplicados para aumentar a produção de SMs em
culturas de tecidos vegetais (Rivero-Montejo et al. 2021).
Embora pesquisas adicionais sejam necessárias para
elucidar o mecanismo preciso, muitos pesquisadores
propuseram que as NPs estimulam a produção de
moléculas de sinalização secundária e espécies reativas de
oxigênio (ROS), que desempenham um papel no controle
transcricional e na regulação do metabolismo secundário
da planta (Marslin et al. 2017). Nanopartículas de óxido de
metal (MONPs), incluindo NPs de óxido de zinco (ZnO
NPs), NPs de óxido de cobre (CuO NPs) e NPs de dióxido
de titânio (TiO2 NPs), foram sugeridas como potenciais
elicitores para aumentar a produção de SMs em culturas de
células vegetais in vitro (Abbasi et al. 2019). O potencial
das MONPs para aumentar a síntese de SMs de plantas foi
demonstrado em várias espécies de plantas sob diferentes
condições de cultura (Anjum et al. 2019). Além disso,
verificou-se que as MONPs desempenham um papel
crucial na resposta de uma planta ao stress abiótico e
exibem várias funções reguladoras. Foi demonstrado que
estas partículas ajudam as células vegetais a resistir ao
stress oxidativo e a regular a produção de ROS (Khan et al.
2021a, b).
Da síntese de NPs à sua administração em plantas
No âmbito da investigação, tem sido amplamente
investigada a competência destas MONP para impulsionar
a produção de grandes classes de SMs de importância
medicinal e comercial nas plantas. Esta revisão explora os
conhecimentos actuais e as lacunas neste domínio e visa
esclarecer os possíveis mecanismos subjacentes a esta
abordagem promissora.
Absorção e translocação de MONP nas
plantas
Devido aos seus atributos distintivos, como a elevada
relação área superficial/volume, o tamanho diminuto, a
elevada reatividade e a capacidade de facilitar a troca de
electrões, as MONP podem penetrar facilmente e interagir
com vários componentes das células e tecidos vegetais
Fig. 1 Ilustração da absorção,
entrada e transporte de
nanopartículas (NP) nos
órgãos e células das plantas.
A Absorção de NPs através
da folha das plantas por
pulverização foliar ou pelo
solo, B Absorção de NPs por
explantes/sementes/tecidos
em meios nutritivos gerados
artificialmente
(Nair et al. 2010). Foi utilizada uma série de métodos
microscópicos/espectroscópicos, como a microscopia
eletrónica de transmissão, a microscopia de fluorescência
de raios X, a microscopia eletrónica de varrimento, a
espetroscopia de energia dispersiva, a microscopia
confocal, a microscopia de força atómica, a microscopia de
luz e a espetroscopia de excitação de dois fotões, para
detetar e verificar a absorção de NPs pelas plantas (Hatami
et al. 2016). As NPs podem ser absorvidas pelas plantas de
três formas principais: por pulverização foliar, através do
solo e através de um meio nutritivo criado artificialmente,
como se mostra na Fig. 1.
Para se infiltrarem no tecido vegetal, as MONPs
precisam de ultrapassar o obstáculo inicial da barreira
primária, nomeadamente a parede celular da planta. As
aberturas na parede celular das plantas, com diâmetros que
variam entre 5 e 20 nm, podem oferecer uma via de entrada
direta para NPs mais pequenas do que o tamanho do poro
(Ma et al. 2015). Foi demonstrado que as NPs pequenas
(diâmetros na ordem dos 3-5 nm) penetram nas raízes das
plantas através de pressões capilares, forças osmóticas ou
diretamente pelas células epidérmicas das raízes (Lin e
Xing 2008).
Vários estudos relataram a entrada de NPs que excedem
o tamanho dos poros da parede celular da planta,
alcançados alterando o tamanho dos poros existentes ou
promovendo a formação de poros maiores. Posteriormente,
as NPs atravessam a parede celular da planta para atingir a
membrana celular (Anjum et al. 2019). A internalização da
membrana celular no citosol ou noutros organelos ocorre
através de vários mecanismos, como a endocitose, a
indução de novos poros através de substâncias
transportadoras de iões ou proteínas transportadoras
específicas ligadas à membrana (Tripathi et al. 2017).
Uma vez internalizadas, as NPs têm o potencial de
serem transportadas entre as células através das vias
apoplástica ou simpática (Fig. 2). Após a penetração da
parede celular, as NPs são transportadas através dos
espaços extracelulares de forma apoplástica até atingirem o
cilindro vascular central, permitindo-lhes mover-se para
cima unidireccionalmente através de
13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Fig. 2 As NPs são translocadas
para as plantas através de várias
vias.
As setas completas
representam o movimento das
NPs através dos
plasmodesmatas, ou seja, a via
do symplast; as setas
tracejadas representam o
movimento das NPs através
das paredes celulares, ou seja,
a via do apoplast

o xilema. Para atingir o cilindro vascular mais interno, as

NPs devem atravessar a barreira da faixa de Casparian Existem inúmeras teorias que têm sido postuladas
através de transporte plástico simpático (Ali et al. 2021). relativamente às vias de sinalização associadas ao
Após a entrada, as NPs têm a capacidade de interagir com metabolismo das SMs, mas ainda não foi identificada uma
diversos organelos e constituintes subcelulares das células teoria definitiva. Isto deve-se em grande parte ao facto de o
vegetais, o que pode perturbar o metabolismo primário e mecanismo em si ser elaborativo, envolvendo uma
especializado das plantas. Esta perturbação pode ser multiplicidade de mediadores e estímulos
causada pela geração de ROS ou outros mecanismos,
conforme elaborado nas secções subsequentes (Marchiol et
al. 2014). Em uma pesquisa, as modificações de MONPs
foram estudadas utilizando espetroscopia de absorção de
raios X de síncrotron (XAS) durante a exposição da planta
a várias plantas (Du et al. 2011). Quando as plantas de Zea
mays foram expostas a MONPs em condições
hidropónicas, a acumulação máxima de ZnONPs foi
encontrada nas raízes e nos rebentos. Isto é provavelmente
devido ao aumento da solubilidade na absorção da planta,
rizosfera e translocação de iões Zn+2 (Lv et al. 2015).
Atualmente, a absorção, acumulação, translocação e
associação de NPs com células ou tecidos vegetais são uma
área bastante nova, com dados publicados limitados sobre
o seu destino nas células vegetais. Para compreender
totalmente o processo de elicitação de metabólitos
especializados por NP, é fundamental definir
minuciosamente seus mecanismos de penetração, transporte
e interação dentro das células vegetais
e tecidos (Anjum et al. 2019).

Mecanismo de nano-elicitação por MONPs

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
(Anjum et al. 2019). Além disso, a cascata de eventos
varia com base em 3 fatores principais: as propriedades
físico-químicas da planta, nomeadamente a espécie
vegetal, o tipo de tecido envolvido, o estágio de
desenvolvimento em que se encontra, a nutrição
disponível e o modo de absorção de NPs, a natureza do
elicitor, incluindo sua morfologia e concentração, e as
condições ambientais pertinentes envolvidas (Hatami et al.
2016).
O início da produção de metabolitos secundários ocorre
na interação dos nano-elicitores com os receptores
específicos incorporados na membrana plasmática da
célula vegetal (Ghorbanpour e Hadian 2015).
Consequentemente, os iões Ca /H+2+ entram na célula
através de canais iónicos, causando a acidificação do
citosol, enquanto o efluxo simultâneo de iões Cl− e K+
alcaliniza o ambiente extracelular (Khan et al. 2021a, b).
O influxo abrupto de Ca+2 é pertinente para as fases
subsequentes, uma vez que regula a série de reacções que
levam à ativação de genes para o metabolismo das SMs
(Zhang et al. 2012).
Especula-se que as oxidases da célula vegetal,
particularmente a NADPH oxidase, sejam activadas pela
inundação de Ca+2 acima mencionada, que produz em
excesso iões superóxido (O−2 ), ROS, radicais hidroxilo
(OH− ), espécies reactivas de azoto (RNS) e espécies de
peróxido de hidrogénio (H O22 ) que culminam numa
explosão oxidativa (Hatami et al. 2016).
Consequentemente, a rápida fosforilação e desfosforilação
de proteínas quinases ativadas por mitógenos (MAPKs)
via proteína quinase c-GMP, causa reprogramação
transcricional e a expressão de genes relacionados à
produção de metabólitos secundários (Anjum et al. 2019).
Além disso, as proteínas de ligação a GTP também são
hipotetizadas como envolvidas na transdução de sinais,
pois ativam fosfolipases que podem hidrolisar
fosfolipídios em ácidos graxos

13

e lisofosfolípidos (Garcia-Brugger et al. 2006). Estes são,
por sua vez, responsáveis pela libertação de Ca+2 das
reservas intracelulares de organelos relevantes (Ramirez-
Estrada et al. 2016) e o pico na concentração de Ca+2
provoca a indução de moléculas de sinalização de stress,
como o jasmonato através da via octadecanoide, etileno e
ácido salicílico, que também estão envolvidos na expressão
de genes responsáveis pela resposta de defesa (Marslin et
al. 2017). A complexa rede das diversas vias de sinalização
paralelas e cruzadas que visam diferentes respostas, a fim
de atingir um objetivo comum de incitar a produção de
SMs, é mostrada na Fig. 3.
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
MONPs como elicitores de diferentes
classes de metabolitos secundários
Estudos relataram o efeito das MONPs na produção de
várias classes de SMs. Em relação à indução efetiva do
metabolismo secundário e à facilidade de implementação, o
uso de MONPs como elicitores é considerado uma
estratégia atraente para aumentar os metabólitos
farmaceuticamente significativos, conforme mostrado na
Fig. 4 (Anjum et al. 2019). Os estudos discutidos a seguir
destacam os resultados da elicitação de uma variedade de
espécies de plantas por diferentes MONPs para aumentar a
produção das principais classes de SMs, conforme
discutido abaixo.

Fig. 3 Representação
esquemática do mecanismo
proposto para a nano-elicitação
numa célula vegetal (as setas
completas representam
reacções directas e as setas a
tracejado representam reacções
indirectas);
NP nanopartículas PL fosfo-
lipase; RNS espécies reactivas
de azoto; ROS espécies
reactivas de oxigénio; MAPKs
proteínas quinases activadas
por mitogénio; TF fator de
transcrição)

Fig. 4 Principais classes de

produção de metabolitos
secundários
pode ser desencadeada por
nanopartículas de óxido
metálico em várias espécies
de plantas

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
distinguível no TPC e na produção de compostos bioactivos
Nano-elicitação de fenóis de J. procera, conferindo capacidades antioxidantes
extraordinárias à planta (Salih et al. 2021). Ainda outro
Os compostos fenólicos são um dos tipos preeminentes de estudo destacou as propriedades antioxidantes aprimoradas
SMs que se distinguem pelo seu aspeto estrutural com um da planta de batata, pois sintetizaram 99,1 mg / g de peso
anel benzénico e substi- tuições hidroxilo simples ou fresco de fenólicos quando submetidos a NPs de ZnO na
múltiplas (Velderrain-Rodríguez et al. 2014). São concentração de 300 ppm. A toxicidade promovida pelo
produzidos naturalmente nas plantas através da stress oxidativo
metabolização do fenilpropanóide (Randhir et al. 2004).
No que diz respeito à fisiologia humana, tem sido relatado
que os alimentos ricos em fenóis reduzem o risco de
doenças cardiovasculares, hiperglicemia associada à
diabetes, actividades cancerígenas e inflamação (Lin et al.
2016). Comercialmente, a sua utilização é feita na indústria
alimentar como conservantes e corantes, na indústria
cosmética como protectores UV e produtos anti-
envelhecimento, na indústria de embalagens pelas suas
propriedades anti-microbianas e anti-oxidantes e em vários
outros nichos (Albuquerque et al. 2021). Uma miríade de
espécies e culturas de plantas foi utilizada para testar a
viabilidade das MONPs na estimulação da produção de
fenólicos, conforme listado na Tabela 1.
Uma experiência que comparou os efeitos das NPs de
óxido de zinco (NPs de ZnO) e de dióxido de titânio (NPs
de TiO2 ) como potenciais controladores de agentes
patogénicos da beterraba concluiu que as NPs de ZnO não
só tiveram um impacto definitivo no crescimento da planta,
como também reduziram os índices de doença de forma
mais eficiente do que as NPs de TiO 2
Isso foi causado pelo aumento da atividade da fenilalanina
ammo- nia liase (PAL) que catalisou a superprodução de
cumarina, ácido cinâmico, ácido clorogênico e lignina
(Siddiqui et al. 2019). Da mesma forma, outro estudo
relatou o aumento da síntese de ácido gálico em NPs de
ZnO eliciado Hyos- cyamus reticulatus cultura de raiz
peluda de acordo com a qual
1,67 mg de ácido gálico/g de peso fresco foi adquirido
após o tratamento com 100 mg/L de NPs de ZnO durante
72 h (Asl et al. 2019). Na tentativa de estudar a influência
de várias NPs metálicas na atividade biológica de
Lavandula viridis e Thymus lotocephalus em culturas de
brotos in vitro, foi revelado que as NPs de ZnO foram
responsáveis pela indução de ácido rosmarínico em altas
concentrações em T. lotocephalus, mas afectaram
negativamente o conteúdo fenólico total de L. viridis,
indicando que os resultados da nano-elicitação com o
mesmo tipo de nanopartículas podem variar com as
espécies vegetais (Gonçalves et al. 2021). Enquanto a
maioria dos estudos emprega NPs de ZnO sintetizadas
quimicamente, por exemplo, um experimento foi realizado
usando NPs de ZnO mediadas por Phoenix dactylifera
para analisar seu efeito no conteúdo fenólico total (TPC)
de Juniperus procera. Correspondendo aos resultados
obtidos com NPs preparadas quimicamente, estas
biológicas a 160 mg/L também exibiram um aumento
13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
compostos fenólicos (orto-difenóis, ácidos fenólicos,
das NPs deu origem ao derrame de metabolitos flavonóides e proantocianidina). 60 mg/L de TiO2 NP não
secundários (Raigond et al. 2017). só se revelou ótimo para o crescimento da raiz e do rebento
As nanopartículas de óxido de cobre (CuO NPs) são da planta, como também apresentou o maior rendimento de
também largamente utilizadas para estimular a produção fenol e flavonoide (1,261 ± 0,51 mg/g e
de metabolitos secundários. Uma experiência realizada em
Withania somnif- era demonstrou um aumento
significativo no conteúdo de polifenóis dos rebentos e das
raízes quando estimulados por NPs de CuO.
27,215 ± 0,73 mg/g DW quantidade fenólica foi registada
em rebentos enquanto 26,455 ± 0,365 mg/g DW foi
encontrado nas raízes após um período de tratamento de 20
dias (Singh et al. 2018). No entanto, noutro estudo em que
as NPs de ZnO e CuO sintetizadas pelos extractos de
Nigella sativa foram utilizadas para a elicitação de
fitoquímicos, foram testadas três variedades de Vigna
radiata. A 0,5 mg/L de cada tipo de nanopartícula, as três
classes de feijão mungo apresentaram um conteúdo
fenólico melhorado, ou seja, 26%, 25,6% e 22,7%. Além
disso, foi também observado um aumento de 50%, 37,5% e
25% na produção de glicosídeos nas três variedades de
feijão, respetivamente (Iqbal et al. 2022). Tal como
qualquer outro stress aplicado a um sistema vegetal, a
imposição de uma concentração superior à quantidade
limite suportável pode ser considerada tóxica. Isto foi
analisado numa experiência utilizando Ste- via
rebaudiana que foi sujeita às formulações de NPs de ZnO
e CuO. Concluiu-se que o ZnO era um elicitor mais
potente de glicosídeos de esteviol, fenólicos e flavonóides a
100 mg/L do que o CuO a 10 mg/L. A razão foi atribuída
à toxicidade imposta pelas NPs de CuO em S. rebaudiana
acima de 10 mg / L (Javed et al. 2018). No entanto, esse
valor limite varia de acordo com as espécies de plantas.
Outro estudo relatou uma geração fitoquímica ideal em
repolho chinês a 100 mg / L de NPs de CuO. Incluiu ácido
hidroxibenzóico (889,23 µg/g), flavonóis (1293,09 µg/g) e
ácido hidroxicinâmico (922,9 µg/g) (Chung et al. 2018).
A eficiência das NPs de CuO para a estimulação de SMs
em Gymnema sylves- tre foi avaliada submetendo-a a três
concentrações diferentes do elicitor (1, 3 e 5 mg/L). Os
rendimentos mais elevados de ácido gimnémico II,
fenólicos e flavonóides foram obtidos a 3 mg/L de CuO
NP após 48 h de interação. Foi registado um aumento total
de 2 vezes no TPC e TFC e cerca de
Aumento de 2,3 vezes no ácido gimnémico II (Chung et al.
2019).
As nanopartículas de dióxido de titânio (TiO2 NPs) são
consideradas os componentes mais comuns dos poluentes
ambientais, pelo que a maior parte dos sistemas vegetais
são acusados de interagir com elas e propensos a absorvê-
las nas soluções do solo. Foram efectuadas várias
investigações relativas à capacidade das NPs de TiO2 para
instigar a produção de metabolitos numa série de sistemas
vegetais. Foi realizada uma experiência com Ziziphora
clinopodioides que relatou a produção de vários

13
Quadro 1 Papel das MONP na elicitação de compostos fenólicos

NPs Espécies vegetais Sistema de cultura Tamanho das Concentração Metabolito secundário Aumento do rendimento Referências
NPs efectiva de NPs

ZnO Beta vulgaris L. - - 0,50 mL/L Cumarina, ácido Produção melhorada Siddiqui et al. (2019)
cinâmico,
clorogénico
ácido e lenhina
ZnO Hyoscyamus reticu- Cultura de raízes pilosas30-50 nm100 mg/LÁcido Gálico1 ,67 mg/g FWAsl et al.
latus L. (2019)
ZnO Lavandula viridis e Cultura de rebentos in vitro < 100 nm5 mg/LFenóis , rosmarínicos Produção melhoradaGonçalves et
Thymus lotocepha- ácido al. (2021)
lus
ZnO Juniperus procera Cultura de calos 16-35 nm 160 mg/L Fenóis, ferruginol 28,07%Salih et al. (2021) ZnO
Solanum tuberosum Tubérculos germinados <100 nm 300 ppm Fenóis 99,1 mg/g FW Raigondet al. (2017)
CuO Withania -1 ppmFenol , flavonóides e Fenol: 26,455 ± 0,365 nas raízes Singh et al. (2018)
so taninos e 27,215 ± 0,73 nos rebentos
mniferaCultu
ra de raízes e
rebentos
ZnO e CuO Vigna radiata Cultura de calosZnO : 37,8 nm CuO: 0,5 mg/LFenol , glicosídeosFenol : Mung NCM-13: 26%, Iqbal et al. (2022)
11,5 nm MgAT-7: 25,6% MgAT-4:
22.7%.
ZnO e CuO Stevia rebaudiana Cultura de calosZnO : 34 nm CuO: ZnO: 100 mg/L Glicosídeos de Fenol: 5,06 lg/mg DW Javed et al. (2018)
47 nm CuO: 10 mg/L esteviol, fenóis, flavonóides: 2,23 lg/mg
flavonóides DW
CuO Brassica rapa Cultura de raízes pilosas 100 mg/L Fenóis, ácido hidroxibenzóico: Chung et al. (2018)
spp. pekinensis flavonóis,ácidos 889,23 µg/g ácido
hidroxibenzóico e hidroxicinâmico: 922,9 µg/g
hidroxicinâmico flavonóis: 1293,09 µg/g
CuO Gymnema 25-55 nm3 mg/Lfenóis , flavonóides2 vezes fenóis e flavonóidesChung et al.
sylv (2019)
estreCultura
em suspensão
celular
TiO2 Ziziphora Plântulas10-25 nm60 mg/LFenóis e 1,261 ± 0,51 mg/g e Asadi e Cheniany
clinopodi- oides flavonóides 1,04 ± 0,13 mg/g de peso (2022)
noids fresco, respetivamente
TiO2 Mentha piperita Plântulas -150 mg/LFenóis , rosmarínicos 76%, 87%, 78%,
e ácido cafeico respectivamenteShenava
ie Zare et al.
(2022)
TiO2 Salvia tebesana Explante de folha e -Explante de folha: Explante de folha: ácido rosmarínico Explante foliar: 236.74
api 60 mg/L Teores de O- ± 9.58,
meristema cal Meristema difenóis, ácidos 341.74 ± 9.71,
apical: fenólicos, 244,50 ± 4,35, e
10 mg/L proantocianidinas e 113,39 ± 2,08 mg.100
ácido rosmarínico g −1 DW
Meristema apical: Meristema
fenóis totais e apical: 1074,07
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
± 47,59 mg Shoja et al. (2022) (PCTOC)

(PCTOC)
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
100 g −1 DW e
87,22 ± 0,61 mg 100 g −1 DW
TiO2 Triticum aestivum L. -25-100 nm40 mg/LProlina , fenóis, Aumento do teor fenólicoSatti et al.
flavonóides (2022)
13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
1,04 ± 0,13 mg/g de peso fresco, respetivamente) também

Hedayati et al. (2022)

foi obtido nesta concentração. Além disso, foi descoberta
uma correlação positiva entre as características
antioxidantes da planta provocadas pelas NPs e o aumento
Referência

do TPC (Asadi e Cheniany 2022). Num estudo recente

centrado no aumento do conteúdo fenólico, do ácido
rosmarínico e do ácido café-féico produzidos pela Mentha
s

piperita. 150 mg/L de TiO2 NPs provou não só aumentar o

peso seco do rebento, o comprimento do rebento e o índice
de estabilidade da membrana, mas também melhorou a
libertação do conteúdo fenólico pelo sistema vegetal em
9,79 mg GLA/g FW

76%. Além disso, registou-se um aumento de 87% no

ácido rosmarínico e de 78% no ácido cafeico (Shenavaie
Metabolito secundário Aumento do

Zare et al. 2022). Do mesmo modo, os investigadores que

pretendiam aumentar a indução de um calo através da
calogénese e a produção de determinadas SMs em
explantes foliares e meristemas apicais de Salvia tebesana,
utilizaram 6-Benzilaminopurina (BAP) e 2,4- D1 TiO2 NPs,
cinâmico, rutina

respetivamente, para o conseguir. A produção de ácido

rosmarínico
Fenóis, ácido

rosmarínico, um fenol essencial, vários flavonóides e anti-

rendimento

oxidantes foi registada contra a elicitação de NPs de TiO2 a

e ácido

10, 60 e 120 mg/L de concentração. Os resultados

demonstraram resultados promissores a 60 mg/L para
explantes foliares e a 10 mg/L para meristemas apicais,
tendo sido obtidos valores elevados de ácido fenólico,
50 mg/L durante
efectiva de NPs

TPC, O-difenóis, flavonóides, flavanóis e

Concentração

proantocianidinas. Além disso, foram observadas relações

directas entre o derivado do ácido rosmarínico e a atividade
24 h

antioxidante dos calos tratados (Shoja et al. 2022).

A capacidade de iniciar a libertação de SMs nas plantas
não foi
só foram estudadas em NPs sintetizadas quimicamente,
mas também em NPs de TiO2 à base de plantas, com
resultados comparáveis.
Um estudo que relata a utilização de NPs de TiO2
reduzidas de Moringa oleifera para desencadear a síntese
de prolina, fenóis e flavonóides em Triticum aestivum L.
revelou que os valores de TPC e TFC aumentaram a 4
Tamanh
o das

mg/L, no entanto, exibiram uma redução acentuada em

NPs

comparação com as plantas eliciadas sob stress de Puccini

-

striiformis (Satti et al. 2022). Ainda outro estudo deu

destaque à necessidade de revolucionar a indústria
Cultura de raízes

farmacêutica, optimizando a extração a partir de sistemas

Sistema de

de cultivo alternativos. Para cumprir este objetivo, foram

peludas
cultura

utilizadas NPs de TiO2 de 10 a 50 mg/L em culturas de

raízes peludas de Saponaria officinalis L. para observar a
produção de compostos polifenólicos. Foram obtidas raízes
Saponaria officinalis

peludas máximas com um peso fresco de 3,09 g em

culturas tratadas com 10 mg/L durante 24 h. Além disso, a
taxa mais elevada de conteúdo fenólico, 9,79 mg /g de peso
fresco, foi medida a 50 mg/L após 24 h. A produção de
Espécies
vegetais

vários outros polifenóis, como o ácido cinâmico, a rutina e

L.
(continuaçã

o ácido rosmarínico, também foi induzida com o mesmo

tratamento (Hedayati et al. 2022).
o)

13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Quadro
Nano-elicitação de flavonóides
NPs Os flavonóides conferem pigmentos às plantas e pertencem
TiO2 a uma subclasse de polifenóis. Contêm mais de 10 000
1

compostos

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Quadro 2 Papel dos MONP na elicitação de flavonóides

NPs Espécies vegetais Sistema de Tamanho Concentração Metabolit Aumento do Referências

cultura das NPs efectiva de NPs o rendimento
secundário
ZnO Glycyrrhiza Mudas < 50 nm 1 µM Flavonóides Melhoria do pro- Oloumi et al.
glabara L. 25 (2015)
ZnO Lilium lede- Tiro -75 mg/LFlavonóides , fenólicos e mg/L, Chamani et al.
bourii antocianinas 75 mg/L, (2015)
100 mg/L,
Disparar -100 ppmFlavonóides e antocianinas respetivame
ZnO Momordica nte Sharifi-Rad et al.
charantia L. 14 mg/g e (2020)
228 mg/g,
respetivame
nte
ZnO Stevia rebaudi- Cultivo 13 μm75 mg/L Flavonóides 87.8% Velázquez-Gam-
ana hidropóni boa et al. (2021)
co
ZnO Echinacea pur- Cultura de calos40 nm75 mg/L Flavonóides23 Karimi et al.
purea ,25 mg/g seco (2018)
peso
CuO Lens culinaris Cultura de raízes6 ,5 ± 1,5 nm 0,025 mg mL− Flavonóides2 ,33 vezes Sarkar et al.
aumentar (2020)
CuO Lavandula stoe- Plântulas -50 mg/L a 5 dias Flavonóides, 0,68 mg g− FW, Asadollahei et al.
chas L. de exposição antocianinas 36,51 mg (2023)
e flavonóis g− FW e
0,29 mg g−
FW,
respetivam
ente
CuO e MnO Ocimum bascili- Cultura de calos -CuO : 10 mg/L Flavonóides9 ,1 mg/g DWNazir et al.
cum (2021)
CuO Gymnema syl- Cultura de 25-55 nm mg/L Teor de Aumento de 2 vezesChung et al.
vertre suspensão (2019)
celular
fenólico
se
flavonóide
s
TiO2 Stevia Plântulas20 nm400 TPC: 51% Rezaizad et al.
rebaudi- ana µL/LFenólicos e aumento (2021)
Teor de do TFC:
flavonóid 40%
es aumentar
TiO2 Cultura de calos de Teucrium polium< 25 Aumento de 1,5 vezes Tabarifard et al.
nm10 mg/L Flavonóides, (2023)
Flavonas,
ácido
rosmarínico
TiO2 Nigella arvensis Raiz e rebento TiO2 : 20 nm TiO2: Flavonóides Aumento de 2 Modarresi et al.
Al O23 e NiO Cultura Al2O3: 5 nm 1000 mg/L (2020)
NiO: 5-8 nm ,2 vezes
TiO2 Oryza sativa Cultura de calos25-50 nm400 mg/L Flavonóides Aumento de 118%Chutipaijit e
Sutjaritvorakul
(2020)
TiO2 Saponaria Cultura da -30 mg/L durante 48 hFlavonóides ,06mg QE Hedayati et al.
offici- nalis raiz g− FW (2022)
peluda

e são classificados pelos seus anéis aromáticos, de benefícios medicinais que incluem propriedades
nomeadamente dois anéis fenil (Teoh 2015). Os anticancerígenas, antivirais, anti-inflamatórias e
flavonóides têm sido relatados como portadores eminentes antioxidantes, como resultado, eles são uma das classes mais

13

desejadas de SMs (Ullah et al. 2020). Vários tipos de
MONPs foram testados como nano-elicitores de
flavonóides, como mostra a Tabela 2.
As plântulas de Glycyrrhiza glabara L., também
conhecida como alcaçuz, foram submetidas a NPs de ZnO
de diferentes tamanhos, ou seja, nano e grandes dimensões,
a fim de determinar se tinham um efeito na produção de
flavonóides, antocianinas, glicirrizina e fenóis. Os
resultados concluíram que as NPs de ZnO
13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
causou um aumento maior em todos os compostos que
foram estudados em comparação com suas contrapartes em
massa (Oloumi et al. 2015) e o raciocínio racional sugeriu
que o tamanho menor não só permite uma melhor adsorção
dentro das células da planta, mas também confere melhor
compatibilidade com as orga- nelas da célula (Nair et al.
2010). No decurso destes estudos, a toxicidade em
concentrações específicas de NPs de ZnO foi descoberta e
foi encontrada uma solução. A investigação sobre a
combinação de NPs de ZnO e ácido húmico para elicitação
foi efectuada em Lilium ledebourii e os resultados
mostraram que a produção máxima de flavonóides (25
mg/L) foi alcançada a 25 mg/L de NPs de ZnO, enquanto a
concentração mais elevada de
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
antocianinas (100 mg/L) foi adquirida a 75 mg/L. Além mg/L (Chung et al. 2019).
disso, o ácido húmico foi considerado benéfico para os A influência dominante das NPs de TiO2 como elicitores
foi também
parâmetros de crescimento da planta, sugerindo que pode
No entanto, também foram realizadas experiências relativas
ser útil para mitigar e compensar os danos causados pela
ao aumento do teor de flavonóides. A S. rebaudiana, quando
elicitação de NPs de ZnO (Chamani et al. 2015). Da mesma
tratada com uma gama de TiO2
forma, Momordica charantia L. foi tratada com três tipos
de elicitores abióticos, ou seja, jasmonato, NPs de ZnO e
quitosana de maneira dependente da dose. Embora as NPs
de ZnO não tenham tido qualquer impacto notável no peso
do rebento, ampliaram progressivamente a quantidade de
antocianina e flavonoide produzida. A 100 ppm de NPs de
ZnO, foram registados 228 mg/g de peso fresco e 14 mg/g
de peso fresco de antocianina e flavonoide, respetivamente
(Sharifi-Rad et al. 2020). S. rebaudiana foi tratada com
NPs de ZnO com o objetivo de biofortificação e um
aumento de 87,8% de TFC foi observado a 75 mg / L das
NPs, enquanto os parâmetros de crescimento da planta não
foram perturbados (Velázquez-Gamboa et al. 2021). No
entanto, acima de um certo limite de elicitação, o teor de
flavonóides pode começar a diminuir, como foi relatado na
experiência realizada em Echinacea purpurea. Uma cultura
de calos foi exposta a uma vasta gama de concentrações de
Zn ONPs, das quais os resultados óptimos foram
representados a 75 mg/L com 23,25 mg/g de peso seco de
flavonoide. No entanto, acima desse valor, a fitotoxicidade
das NPs de ZnO se instala, inibindo a síntese posterior
(Karimi et al. 2018).
À semelhança dos resultados promissores relatados com
fenólicos
Para além da elicitação de conteúdos, as NPs de CuO
também foram consideradas eficazes no aumento de
flavonóides nas plantas. A Lens culinaris, uma leguminosa
alimentar, foi tratada com NPs de CuO, biossintetizadas
utilizando o extrato de Adiantum lunulatum. Na avaliação do
TPC da planta por elicitação com as NPs, um aumento de
2,33 vezes foi relatado em 0,025 mg / mL (Sarkar et al.
2020). O stress com Nano-CuO em Lavandula stoechas
apresentou resultados notáveis com um aumento dos
fitoquímicos nas quatro concentrações, ou seja, 0, 25, 50 e
100 mg/L em relação ao controlo. No entanto, a maior
quantidade de TFC obtida foi a 50 mg/L com um período
de exposição de 5 dias com 0,68 mg/g FW. Além disso,
também foram registados 36,51 mg/g FW de antocianinas
e 0,29 mg/g FW de flavonóis (Asadollahei et al. 2023).
Plantas medicinais como Ocimum bascilicum também
foram submetidas a NPs de CuO e MnO para obter
informações sobre o seu efeito no perfil bioquímico das
plantas. A análise comparativa mostrou que as NPs de CuO
a 10 mg/L resultaram na maior acumulação de flavonóides
(9,1 mg/g DW) e instigaram a peroxidase e a superóxido
dismutase mais eficazmente do que as NPs de MnO (Nazir
et al. 2021). G. sylvestre submetido a três concentrações de
NPs CuO 1, 3, 5 mg/L causou um aumento de 2 vezes
tanto no TPC como no TFC na concentração óptima de 3

13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
durante um período de tempo de 3 semanas exibiu um ZnONPs em conjugação com uma estirpe de genes de
aumento de 40% no conteúdo de flavonóides em rizoma Agrobacterium e resultou no dobro da trigonelina
comparação com os controlos, enquanto foi também produzida em comparação com o controlo, ou seja, raízes
relatado um aumento de 51% no conteúdo fenólico e uma peludas não transformadas com as NPs (Tariverdizadeh et
melhoria de 53% no conteúdo de clorofila. Isto ocorreu al. 2021). Como mencionado anteriormente, para obter um
na concentração mais elevada que foi testada, ou seja, rendimento ótimo de alcalóides, devem ser administradas
400 µL/L (Rezaizad et al. 2021). Uma análise concentrações específicas de tratamentos com ZnONPs
comparativa de metil jasmonato e TiO2 NPs como
elicitores de Teucrium polium revelou um aumento de 1,5
vezes no conteúdo de flavonóides, flavonas, ácido
rosmarínico e fenólicos da planta em relação aos
controlos não elicitados. Embora se tenha concluído que
10 mg/L de NPs de TiO2 era a concentração mais
preferível, 50 µM de metil jasmonato produziu resultados
ainda melhores (Tabarifard et al. 2023). No entanto, outro
estudo paralelo realizado por Modarresi et al. (2020)
testou TiO2, Al2O3 e NiO NPs como elicitores de Nigella
arvensis e relatou um aumento de 2,2 vezes no conteúdo
de flavonóides a 1000 mg/L de TiO2 em relação ao
controlo. No entanto, as NPs de NiO provaram ser ainda
mais eficazes, aumentando o teor de flavonóides em 2,5
vezes a uma concentração mais baixa de 100 mg/L.
Noutro estudo, foi registada uma notável elevação de
118% no teor de flavonóides de Oryza sativa após
exposição a 400 mg/L de NPs de TiO2 . Além disso, os
radicais livres presentes nos metabolitos foram reduzidos
em 84% em comparação com o controlo não tratado
(Chuti- paijit e Sutjaritvorakul 2020). De acordo com um
estudo mencionado anteriormente, a S. officinalis foi
sujeita a TiO2 para determinar o seu efeito no perfil
fitoquímico das plantas, resultando em 1,06 mg QE/g FW
de TFC, que foi a quantidade mais elevada obtida por
tratamento com 30 mg/L do nano elicitor durante 48 h
(Hedayati et al. 2022).

Nano-elicitação de alcalóides

Os alcalóides são componentes bioactivos que contêm um

anel heterocíclico caraterístico com um ou mais átomos
de azoto ligados a ele (Teoh 2015). Os princípios da
nano-elicitação são utilizados para colher alcalóides para
uso comercial, uma vez que as quantidades extraídas
através dos seus recursos naturais são frequentemente
insuficientes (Anjum et al. 2021). Embora os alcalóides
sejam metabólitos comercialmente importantes, apenas
um número limitado de estudos está disponível na
literatura em que a nano-elicitação foi realizada (Tabela 3).
As ZnONPs também se revelaram promissoras no
metabolismo melhorado dos alcalóides, como se viu na
elicitação da Trigonella foenum-graecum L, vulgarmente
conhecida como feno-grego. Esta planta contém um
composto precioso chamado trigonelina que tem uma
importância medicinal significativa. Foi preparada uma
cultura de raízes peludas da planta e submetida a 2×
13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Quadro 3 Papel dos MONP na elicitação de alcalóides

NPs Espécies Sistema de cultura Tamanho das Concentração Metabolito Aumento do Referências
vegetais NPs efectiva de NPs secundário rendimento

ZnO, Fe2O3 Trigonella Cultura de - 2× concen- Trigonelline 1,85 mg/g Tariverdizadeh

foenum-grae- raízes tração de et al. (2021)
peludas
cum L. médio
ZnO, quitosano Nicotiana Cultura de calos 327 nm 440 ppm Nicotina Aumento de Patel et al. (2020)
125%
benthamiana
ZnO Hyoscyamus Cultura de 30-50 nm100 mg/L Escopolamina 37, 63%Asl et al.
reticulatus L raízes (2019)
peludas
ZnO Capsicum Plântulas 10-30 nm mg/L Teor total de Aumento de 60% Asgari-Targhi
annuum micropropaga alcalóides et al. (2021)
das
CuO Physalis Plântulas mg/L 29 µg/g, Al-Oubaidi e
peruiviana 26,9 µg/g Jawad (2021)
Atrop
ina,sco-
polamina
TiO2 Plântulas10-15 nm80 Hiosciamina, 0,286 g/kg, Ghourbanpour
Hyoscyam mg/L, escopolamin 0,126 g/kg et al. (2015)
us niger L. 20 mg/L a
SiO2 Hyoscyamus Cultura de 10-100 nm100 Hiosciamina, 15,56 µg/g FW Hedayati et al.
reticulatus, raízes mg/L, escopolamin e 7,42 µg/g (2020)
Hyoscyamus peludas 10 mg/L a FW
pusillius
TiO2 , Plântulas de Nigella arvensis20 nm, 5-8 nm, 1000 mg/L Glaucina Aumento Modarresi et al.
NiO, 5 nm de NPs de 3,2 (2020)
Al2O3 NiO vezes
Fe O34 Hyoscyamus Cultura de -450 mg/L, Escopolamina, 20,3%, 43,82%Moharrami et al.
reticulatus L. raízes 900 mg/L hiosciamina (2017)
geneticame
nte
transformad
a

Caso contrário, os resultados podem ser decepcionantes. após 48 e 72 h de exposição, respetivamente (Asl et al. 2019).
Isto foi testado num estudo em que se utilizaram ZnONPs e O ZnO foi desenvolvido com diferentes formulações e
uma bioformulação Chitosan-ZnO administrados a calos de testado como um elicitor de alcalóides. Uma análise
Nicotiana benthamiana. A nicotina constitui a maioria dos comparativa foi realizada entre ZnONPs e um nanocompósito
alcalóides presentes em N. benthamiana e sua de quitosana / ZnO em Capsicum annuum e uma série de
superprodução foi estimulada ao máximo a 400 ppm de padrões fisiológicos foram estudados. Os nanocompósitos de
ZnONPs. A esta concentração, o calo produziu 125% mais quitosano/ZnO pareciam sobressair em todos os aspectos,
nicotina do que o controlo, mas quando a concentração foi com um aumento de 60% na produção de alcalóides, uma
aumentada para 800 ppm, registou-se uma redução acumulação de fenol 40% superior e uma melhor
significativa (25%) na produção de nicotina (Patel et al. organogénese da planta in vitro (Asgari-Targhi et al. 2021).
2020). Outra planta que contém alcalóides tropanos
valiosos, por exemplo, hiosciamina e escopola, é
Hyoscyamus reticulatus L. Os alcalóides derivados destas
plantas revelam-se compostos pertinentes para tratar várias
doenças neurológicas como a esquizofrenia, Parkinson e
epilepsia. Investigações em três concentrações diferentes
(50, 100, 200 mg / L) de ZnONPs com três intervalos de
tempo (24 h, 48 h, 72 h) foram feitas e os resultados ideais
foram obtidos a 100 mg / L de ZnONPs em que 37% de
hios- ciamina e 37,63% de escopolamina foram produzidos
13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
O aumento da produção de alcalóides nas plantas em
resposta a outras MONPs é evidente nos relatórios da
literatura publicada. Al-Oubaidi e Jawad (2021)
publicaram um estudo em que NPs de CuO foram
aplicadas a Physalis peruiviana para aumentar a produção
de atropina e escopolamina. As experiências foram
realizadas em diferentes concentrações de NPs de CuO
(0,5, 1,0, 1,5 e 2,0 mg / L). A concentração mais elevada
dos alcalóides acima mencionados foi obtida a
2,0 mg/L de concentração de NPs CuO. Do mesmo modo,
a produção de hiosciamina e escopalamina foi melhorada
em Hyoscyamus niger L. pela aplicação de NPs de TiO2 .
O teor mais elevado de hiosciamina foi obtido a uma
concentração de 80 mg/L de NPs de TiO2 , enquanto a
concentração de 20 mg/L foi considerada óptima para o
aumento da produção de escopolamina (Ghourbanpour et
al. 2015). Do mesmo modo, verificou-se que as NPs de
dióxido de silício (NPs de SiO2 ) também têm um
potencial de elicitação de alcalóides, tal como
demonstrado no estudo efectuado por (Hedayati et al.
2020). Foram seleccionadas duas espécies de Hyoscyamus
para estudar o efeito das NPs de SiO2 na produção de
escopolamina e hiosciamina. O teor mais elevado de
ambos os metabolitos foi obtido a 100 mg/L e 10 mg/L,
respetivamente (15,56 µg/g FW e 7,42 µg/g FW),
indicando a utilização de NPs SiO2 como elicitores
eficientes. Do mesmo modo, as NPs de Fe O34 também
foram utilizadas para a produção de alcalóides do tropano
em plantas geneticamente transformadas
Culturas de raízes de H. reticulatus por Moharrami et al.
(2017) Na concentração de 450 mg/L Fe O34 NPs, foi
observado um aumento máximo (20,3%) no caso da
escopolamina em comparação com a hiosciamina, cujo
teor máximo foi observado

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
a uma concentração de 900 mg/L (43,82%) após o negativamente o gene SQS, o seu antagonista para a
tratamento de 48 h e 24 h, respetivamente. Como elicitação máxima da artemisinina. Bhardwaj et al. (2018)
mencionado anteriormente, Modarresi et al. (2020) avaliaram o potencial de nano-elicitação das NPs de ZnO
relataram ainda o impacto das NPs de TiO2 , NPs de NiO e aplicando-as a culturas de suspensão de células de Baccopa
NPs de Al O23 na produção de glaucina, um alcaloide monnieri. A análise de HPLC mostrou que concentrações
comercialmente importante, em N. arvensis. A maior variadas de NPs de ZnO mostraram rendimento variável de
concentração de glaucina foi observada quando 100 mg/L bacosídeo. Um aumento de duas vezes
de Al2O3 foi aplicado à planta. No caso das NPs de NiO e
TiO2, o teor de alcalóides foi reduzido. O aumento foi
superior a 50% em comparação com os grupos de controlo.

Nano-elicitação de terpenos

Os terpenos são uma vasta classe de compostos orgânicos

naturais que existem principalmente nas plantas. São
derivados de um composto de 5 carbonos chamado
isopreno; os polímeros de isopreno são designados por
terpenos. Até à data, foram identificados mais de 60 000
terpenóides, o que faz dos terpenos uma das principais
classes de SM (Jahangeer et al. 2021). Os termos terpenos
e terpenóides são utilizados indistintamente, mas diferem na
adição de um grupo funcional nos terpenóides com a
mesma estrutura geral dos terpenos. Sendo SMs, os
terpenos e os seus derivados fornecem às plantas
estratégias de defesa contra o ambiente (Toffolatti et al.
2021). Há muito que são utilizados como compostos
aromatizantes naturais, insecticidas, compostos
farmacêuticos, fragrâncias e compostos industriais. Com o
crescimento das utilizações farmacêuticas de
medicamentos à base de plantas e as utilizações de
terpenos como combustíveis alternativos, os cientistas
estão à procura de formas de aumentar a produção de
terpenos (Tholl 2015). O potencial das MONPs foi
explorado para a elicitação de terpenóides em vários
estudos, como mostra a Tabela 4.
As NPs de ZnO têm sido amplamente utilizadas para
produzir SMs, o que é evidente numa variedade de estudos
relatados. A análise da expressão dos genes ADS, DBR2,
ALDH1e SQS foi efectuada nas culturas de raízes peludas
de A. vulgaris por Yarizade e Hosseini (2015). Estes são
alguns dos genes-chave que regulam a via de biossíntese da
artemisinina nas plantas. A regulação positiva destes genes
resulta também na síntese melhorada de artemisinina
(Wani et al. 2021). A elicitação dos produtos genéticos
expressos, ou seja, terpenos, foi mediada por
nanopartículas de cobalto (Co NPs) e ZnO NPs. Após o
tratamento da cultura com NPs, o nível de expressão foi
examinado após 8, 24, 48 e 42 h. Foi relatado que 1,0 mg/L
de NPs de ZnO resultou na expressão máxima de todos os
genes, enquanto 0,25 mg/L de NPs de Co resultou na
expressão máxima do gene. De acordo com o estudo, as
NPs de ZnO foram estabelecidas como o nano elicitor, no
entanto, as NPs de Co tinham a vantagem de, para além de
regularem positivamente o gene ADS, regularem
13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
na produção de bacosídeo A foi observada nas culturas tipos de NPs foram relatados como tendo efeitos adversos na
em suspensão suplementadas com 1ppm ZnO NPs em biomassa vegetal e nas actividades antioxidantes das plantas
comparação com o controle. Outro estudo foi realizado e provocaram a resposta das SMs, ou seja, a síntese de
por Mosavat et al. (2019) para avaliar o efeito de SGs. Como as SGs têm propriedades antidiabéticas e
elicitação de NPs de ZnO na produção de timol e anticancerígenas significativas e também são usadas
carvacrol em culturas de calos de três espécies diferentes farmaceuticamente para o alívio da obesidade (Dey et al.
de timo. A concentração dos dois terpenóides 2013; Ashwell 2015). As NPs de CuO e as NPs de ZnO
mencionados foi medida por HPLC, que indicou que 150 provaram ser potenciais nano-elicitores e podem ser
mg / L de NPs de ZnO resultaram no maior teor de timol aplicadas a nível industrial para extrair SGs de tecidos
e carvacrol (28,8 mg / L e 0,68 mg / L, respetivamente),
tornando-os potenciais nano-elicitores de terpenóides em
T. kotschyanus e T. daenasis, respetivamente (Mosavat et
al. 2019). O efeito das NPs de ZnO, jasmonato e
quitosana como elicitores não biológicos foi estudado nas
culturas de rebentos de M. charantia, conforme
mencionado anteriormente. Os resultados mostraram um
aumento global do teor de metabolitos secundários. A
uma concentração de 20 ppm de NPs de ZnO, o teor de
carotenóides aumentou para 2,767 mg/g FW em
comparação com o controlo, quando o teor de
carotenóides era de 1,086 mg/g FW (Sharifi-Rad et al.
2020). Além de avaliar seu potencial de nano-elicitação
de compostos fenólicos, as NPs de ZnO também se
estabeleceram como o potente nano-elicitor de
glicirrizina, que é estruturalmente uma saponina, em
mudas de alcaçuz. O conteúdo de glicirrizina foi
aumentado pela suplementação de 1mM de NPs de ZnO
em mudas (Oloumi et al. 2015). Nek- oukhou et al.
(2022) estudaram o efeito das NPs de ZnO na síntese de
terpenos medicamente importantes, geranial, geran- iol e
neral, aplicando a formulação de NPs de ZnO em cabeça
de dragão (Dracocephalum moldavica L.). Os resultados
mostraram o aumento gradual da biomassa, da clorofila
total e do teor total de metabolitos secundários de forma
dependente da dose. A dose de 160 mg/L de NPs de ZnO
foi considerada adequada para o aumento da concentração
de terpenos.
Embora existam poucos dados disponíveis sobre a
exploração de
de NPs de CuO para a nano-elicitação. No entanto, os
estudos existentes têm mostrado resultados promissores
no que respeita à produção de terpenos e seus derivados.
Num estudo realizado por Ahmad et al. (2020),
regenerados de cultura de tecidos de S. rebaudi- ana
foram estudados comparativamente após a aplicação de
NPs de ZnO e NPs de CuO. Diferentes concentrações de
ambas as NPs foram aplicadas ao meio MS no qual a
cultura de tecidos foi cultivada e os seus efeitos sobre as
respostas morfo-fisiológicas viz. biomassa vegetal, tiro e
enraizamento e o número de folhas, raízes e nós foram
estudados, bem como a síntese de SMs, nomeadamente
glicosídeos de seviol (SGs). Os resultados obtidos por
HPLC mostraram que o maior teor de SGs foi obtido com
2 mg/l de NPs de ZnO e 20 mg/l de NPs de CuO. Ambos os

13
 (PCTOC)
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
Quadro 4 Papel das MONP na elicitação de terpenóides

NP Espécies vegetais Sistema de cultura Tamanho NP Concentração Metabolito secundário Aumento do Referências
efectiva de NP rendimento

ZnO, Co Artmesia Vulgaris Cultura de raízes - ZnO: 1,0 mg/L Artmesinin Expressão máxima do Yarizade e Hosseini
peludas gene em ADS, (2015)
DBR2, ALDH1e
SQS
ZnO Baccopa monnieri Suspensão celular 24 nm 1 ppm Bacosídeo A Aumento de 2 vezes Bhardwaj et al. (2018)
cultura
ZnO Timo Cultura de calos25-35 nm150 mg/LThymol e carvacol28 ,8 Mosavat et al. (2019)
kotschyanus,T. mg/L e
daenasis 0,68 mg/L
ZnO, jasmonato e Momordica charantia Cultura de rebentos -20 ppm Carotenóides2 ,767 mg/g FWSharifi-Rad et al.
quitosano (2020)
ZnO Glycyrrhiza Glabra Plântulas< 50 nm1 mMProdução reforçada com glicirrizina Oloumi et al. (2015)
ZnO Dracocephalum Pulverização foliar- 160 mg/L Geranial,neral, e Produção melhorada Nekoukhou et al.
mol- davica geraniol (2022)
CuO, ZnO Stevia rebaudiana Cultura de calos25-30 nm, 20-30 nm CuO: 20 mg/L Glicosídeos de esteviolProdução melhorada Ahmad et al. (2020)
ZnO: 2 mg/L
ZnO Stevia rebaudiana Rebentos microprogredidos 34 nm1 mg/LSGlicosídeos de esteviol Aumento de 2 vezesJaved et al. (2017)
CuO Gymnema 25-55 nm3 mg/LÁcido gimnémicoAumento de 9 vezesChung et al. (2019)
sylvestreCult
ura em
suspensão
celular
CuO Dracocephalum Pulverização foliar -80 mg/TEor de óleo essencial 70%Nekoukhou et al.
mol- davica (2023)
CuO Lavandula stoechas L Plântulas -50 mg/LLavandulol , germac- 21.68%, 9.33%, Asadollahei et al.
rene D, 1,8-cineol e 17,21% e 8,11%. (2023)
E-nerlidol
TiO2 Dracocephalum Cultura hidropónica20-30 nm100 mg/LETotal de óleo essencial 1,19%Gohari et al. (2020)
mol- davica (geranial, acetato de
eranilo e z-citral)
TiO2 Mentha piperita Pulverização -150 mg/L Mentol 124, 1%Ahmad et al. (2018)
foliarnos
rizomas
TiO2 , metil jasmon- Mentha piperita LSeedlings -TiO2 : 150 Mentol 44, 51%Shenavaie Zare
alte, ácido mg/L MeJa: et al. (2022)
13

saicíclico 0,1mM
TiO2 , quitosano-Se Stevia rebaudi- Estacas com três 25 nm, 60 nmTiO2 : 100 mg/ Esteviosídeo, TiO2 : 17,81%, Sheikhalipour et al.
ana Bertoni folhas completas, Quitosano-Se: 20 rebau- diosídeo 18,18% (2021)
propagadas mg/L Ae e 21,99%
vegetativamente carotenóides
TiO2 Thymus vulgaris Plântulas - -Timol e carvacol82 ,302% e 12, 33%Fazeli-Nasab et al.
(2018)
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
plantas cultivadas ricas em SGs. Este facto é apoiado por exogenamente combinadas com jasmonato de metilo em
outro estudo realizado pelos mesmos autores que estudaram o M. piperita L. O estudo forneceu resultados surpreendentes,
efeito comparativo de NPs de ZnO e NPs de CuO, tal como onde a maior quantidade (44,51%) de mentol foi produzida
mencionado anteriormente. Neste estudo, os rebentos quando a planta em questão foi tratada simultaneamente
micropropagados de S. Rubaudiana foram investigados após com 150 mg / L TiO2 NPs e 0,1mM metil jasmonato
a aplicação de NPs. O resultado mostrou um aumento (Shenavaie Zare et al. 2022). Sheikhalipour et al. (2021)
significativo no conteúdo de SGs, porém foi observada uma relataram o efeito de alívio do stress de TiO2 NPs e NPs de
diminuição no TPC e TFC (Javed et al. 2017). Chung et al. selénio (SE NPs) funcionalizadas com quitosano em Stevia
(2019) relataram o aumento do rendimento do ácido rebaudiana Bertoni
gimnêmico II nas culturas de suspensão celular de G.
sylvestre, conforme mencionado no título anterior. O maior
rendimento foi observado após o tratamento de culturas com 3
mg / L de NPs de CuO por 48 h, onde a quantidade de
ácido gimnêmico II aumentou nove vezes em comparação
com culturas não tratadas. O ácido gimnémico é uma
saponina triterpénica com potenciais aplicações
antidiabéticas (Li et al. 2019). Nekoukhou et al. (2023)
estudaram o impacto de diferentes concentrações de NPs de
CuO e NPs de CuO quelatadas na produção e rendimento
de SMs, como geraniol, neral, geranial e acetato de geranil
em cabeça de dragão (D. moldavica L.). O estudo mostrou
resultados prometedores a 80 mg/L de NPs CuO em
comparação com 160 mg/L de NPs CuO quelatadas
convencionalmente. Uma pesquisa recente relatada por
Asadollahei et al. (2023) declarou o efeito potencial das NPs
de CuO como elicitores nos óleos essenciais e
componentes terpenóides em Lavandula stoechas L. Os
resultados mostraram um aumento significativo nos
componentes essenciais, como lavandulol (21,68%),
germacreno D (9,33%), 1, 8-cineol (17,21%) e E-nerlidol
(8,11%). O estudo provou o potencial significativo das NPs
de CuO para a sua aplicação na produção de SMs para uso
industrial e medicinal.
Vários relatórios de investigação forneceram dados
promissores
resultados relativos à utilização de NPs de TiO2 para a
produção de SMs. Gohari et al. (2020) relataram o efeito
das NPs de TiO2 nas características agronómicas de D.
moldavica cultivadas sob stress salino. Os resultados
mostraram um aumento considerável em todas as
características da planta em estudo. O teor de óleo
essencial constituído por geranial, acetato de geranilo e z-
citral aumentou significativamente (1,19%) a 100 mg/L de
TiO2 NPs. Além disso, esta concentração melhorou
drasticamente a condição de stress salino na planta. O
conteúdo e o rendimento do mentol aumentaram para 9,6%
no controlo e 124,1% em M. piperita L. tratada com TiO2
NPs, conforme relatado por Ahmad et al. (2018). A
concentração de 150 mg/L de TiO2 NPs foi considerada
adequada para o aumento significativo na produção de óleo
essencial e teor de mentol. O estudo investigou o efeito das
NPs de TiO2 nas activi- dades enzimáticas e na taxa
fotossintética. Outro estudo relatou o aumento da produção
de mentol quando as NPs de TiO2 foram aplicadas

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
sob stress salino. As NPs de TiO2 revelaram-se
potencialmente bem sucedidas no combate aos efeitos
adversos do stress salino na planta em estudo. Os
resultados mostraram um aumento significativo na
concentração de esteviosídeo (17,81%) e rebaudiosídeo A
(18,18%), compostos triterpenóides tetracíclicos e
carotenóides (21,99%) em S. rebaudiana pela aplicação
de TiO2 NPs. Fazeli-Nasab et al. (2018) relataram o
aumento na concentração de timol e carvacol quando as
NPs de TiO foram aplicadas ao Thymus vulgaris sob
estresse hídrico. O resultado mostrou que o rendimento de
timol e carvacol foi aumentado em 82,302% e 12,33% em
plantas sob estresse hídrico de 70% da capacidade de
campo após a aplicação de TiO2 NPs.
células, tecidos e órgãos de plantas medicinais importantes.
Por conseguinte, a análise caso a caso do efeito das
MONPs na produção de SMs, a modelação metabólica, os
estudos baseados em ómicas e as simulações assistidas por
computador podem ser uma futura direção de investigação
na área da nano-elicitação. Este conhecimento será útil
para direcionar uma via metabólica específica e adaptar
estratégias inovadoras para a nano-elicitação, a fim de
obter benefícios comerciais. A investigação sobre a nano-
elicitação será também

Observações finais

Com o crescimento da população, há uma necessidade

crescente de encontrar soluções inovadoras para os
problemas relacionados com o sector farmacêutico, como
a necessidade de um maior nível de produção de SMs
medicamente importantes para combater doenças. Para
contrariar esta situação, as MONP são amplamente
exploradas na investigação em biotecnologia vegetal
como novos elicitores de SMs vegetais. Numerosos
estudos concluíram que as MONP são um elicitor eficaz
de SMs em termos de produtividade e especificidade.
Apesar da imensa investigação sobre MONPs como novos
elicitores de SMs, ainda existem algumas lacunas de
conhecimento que precisam de ser preenchidas. Em
primeiro lugar, é necessário um conhecimento profundo
sobre a nano-elicitação dependente da dose das SMs para
que a sua adoção industrial seja bem sucedida. Isto pode
ser conseguido através da entrega direccionada e da
funcionalização da superfície das NPs com várias
biomoléculas, o que pode aumentar a eficácia da
elicitação utilizando uma concentração mais baixa de NPs
e também evitar a fitotoxicidade. Além disso, a
compreensão da resposta das plantas aos nanomateriais
aplicados como elicitores, quer individualmente quer em
combinação com outras classes de NPs ou com outros
tipos de elicitores, é essencial para o desenvolvimento de
estratégias para uma melhor produção de SMs.
Além disso, existe uma lacuna de conhecimento sobre a
mecanismo de nano-elicitação devido ao envolvimento de
eventos complexos e variação de planta para planta, partes
da planta e condições de crescimento, dependendo
também de outros fatores como, tamanho, estrutura,
morfologia e tempo de exposição das NPs (Dey e Das
2013; Anjum et al. 2019). No entanto, fica claro em nossa
revisão que as MONPs podem desencadear vias
especializadas para a produção de SMs em culturas in
vitro. Vários estudos foram realizados em culturas de
13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Physiol Biochem 194:722-730. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.
A MONP pode ser útil na produção de novas SMs para 2022.12.019
combater doenças emergentes. Uma vez colmatadas estas
lacunas de investigação, as MONPs podem ser utilizadas
para importantes aplicações biotecnológicas e para
satisfazer a procura emergente de SMs.

Financiamento Os autores não receberam apoio de nenhuma

organização para o trabalho submetido.

Disponibilidade dos dados Todos os dados gerados ou analisados

durante este estudo estão incluídos neste artigo publicado.

Declarações
Conflito de interesses Os autores declaram não haver conflito de
interesses.

Referências
Abbasi BH, Zahir A, Ahmad W, Nadeem M, Giglioli-Guivarc'h N,
Hano C (2019) Biossíntese melhorada de lignanos e neolignanos
por nanopartículas de óxido de zinco biogénico em culturas de
suspensão celular de Linum usitatissimum L. Artif Cells
Nanomed Biotechnol 47:1367-1373.
https://doi.org/10.1080/21691401.2019.1596942
Ahmad B, Shabbir A, Jaleel H, Khan MMA, Sadiq Y (2018) Eficácia
das nanopartículas de dióxido de titânio na modulação da
fotossíntese, tricomas glandulares peltados e produção e
qualidade de óleo essencial em Mentha piperita L. Curr Plant
Biol 13:6-15. https://doi.org/ 10.1016/j.cpb.2018.04.002
Ahmad MA, Javed R, Adeel M, Rizwan M, Ao Q, Yang Y (2020) As
nanopartículas de ZnO e CuO geradas por engenharia melhoram a
resposta morfológica e bioquímica em regenerantes de cultura de
tecidos de Candyleaf (Stevia rebaudiana). Molecules 25:1356.
https://doi.org/10.3390/ molecules25061356
Al-Oubaidi MH, Jawad L (2021) Aumento de alguns compostos
alcalóides médicos para groselha physalis peruiviana usando
óxido de nano-cobre in vitro. Biochem Cell Archives
https://connectjournals. com/03896.2021.21.4043
Albuquerque BR, Heleno SA, Oliveira MBPP, Barros L, Ferreira ICFR
(2021) Compostos fenólicos: aplicações industriais actuais,
limitações e desafios futuros. Food Funct 12:14-29. https://doi.
org/10.1039/D0FO02324H
Ali S, Mehmood A, Khan N (2021) Absorção, translocação e
consequências dos nanomateriais no crescimento das plantas e na
adaptação ao estresse. J Nanomater 2021: 6677616.
https://doi.org/10.1155/2021/6677616 Anjum S, Anjum I, Hano C,
Kousar S (2019) Avanços em nanomate- riais como novos elicitores de
plantas farmacologicamente ativas especiais -
ized metabolites: estado atual e perspectivas futuras. RSC Adv
9:40404-40423. https://doi.org/10.1039/C9RA08457F
Anjum S, Komal A, Abbasi BH, Hano C (2021) Nanoparticles as
Elici tors of biologically active ingredients in plants.
Nanatechnol Plant Growth Promot Prot Recent Adv Impacts.
https://doi.org/10.1002/ 9781119745884.ch9
Asadi A, Cheniany M (2022) Efeito de reforço das nanopartículas de
dióxido de titânio no crescimento, produção de metabolitos fenólicos e
potencial antioxidante de Ziziphora clinopodioides Lam. Russ J Plant
Physiol 69:74. https://doi.org/10.1134/S1021443722040021
Asadollahei MV, Tabatabaeian J, Yousefifard M, Mahdavi SME, Neko-
nam MS (2023) Impact of elicitors on essential oil compositions
e constituintes fitoquímicos em Lavandula stoechas L. Plant

13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Garcia-Brugger A, Lamotte O, Vandelle E, Bourque S, Lecourieux D,
Asgari-Targhi G, Iranbakhsh A, Oraghi Ardebili Z, Hatami Tooski
Poinssot B, Wendehenne D, Pugin A (2006) Early signaling
A (2021) Síntese e caraterização de nanocompósito de óxido de
events induced by elicitors of plant defenses. Mol Plant Microbe
zinco (ZnO) encapsulado em quitosana e sua avaliação
Interact 19:711-724. https://doi.org/10.1094/MPMI-19-0711
biológica em pimenta (Capsicum annuum) como elicitor para
aplicações de cultura de tecidos in vitro. Int J Biol Macromol
189:170-182. https://doi.org/ 10.1016/j.ijbiomac.2021.08.117
Ashraf MA, Iqbal M, Rasheed R, Hussain I, Riaz M, Arif MS,
Ahmad P, Ahanger MA, Singh VP et al (2018) Plant
Metabolites and Regulation Under Environmental Stress.
Academic Press, Cam- bridge, pp 153-167
Ashwell M (2015) Stevia, o adoçante sustentável de zero calorias da
natureza: um novo ator na luta contra a obesidade. J Nutr today
50:129. https://doi.org/10.1097/NT.0000000000000094
Asl KR, Hosseini B, Sharafi A, Palazon J (2019) Influência do óxido
de nano-zinco na produção de alcalóides do tropano, transcrição
do gene h6h e atividade enzimática antioxidante em
Hyoscyamus reticulatus L. raízes peludas. Eng Life Sci 19:73-
89. https://doi.org/10.1002/elsc.20180 0087
Bhardwaj P, Goswami N, Narula P, Jain CK, Mathur A (2018)
Regulação mediada por nanopartículas de óxido de zinco (ZnO
NP) da biossíntese de bacosídeos e correlação transcricional do
gene HMG-CoA redutase em cultura de suspensão de Bacopa
monnieri. Plant Physiol Biochem 130:148-156.
https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.07.
001
Bhattacharya A (2019) Cap. 5 - Estresse de alta temperatura e
metabolismo de metabólitos secundários em plantas. In:
Bhattacharya A (ed) Efeito da Alta Temperatura na
Produtividade e Metabolismo das Culturas de Macro Moléculas.
Academic Press, Cambridge, pp 391-484
Chamani E, Karimi Ghalehtaki S, Mohebodini M, Ghanbari A
(2015) O efeito de nano partículas de óxido de zinco e ácido
húmico em caracteres morfológicos e produção de metabolitos
secundários em Lilium ledebourii Bioss. Iran J Genet Plant
Breed 4:11-19
Chung I-M, Rekha K, Rajakumar G, Thiruvengadam M (2018)
Produção de compostos bioativos e alterações na expressão
gênica em culturas de raízes peludas de repolho chinês
provocadas por nanopartículas de óxido de cobre. Cultura de
órgãos de tecidos e células vegetais (PCTOC) 134:95-
106. https://doi.org/10.1007/s11240-018-1402-0
Chung I-M, Rajakumar G, Subramanian U, Venkidasamy B, Thiru-
vengadam M (2019) Impacto das nanopartículas de óxido de
cobre no aumento de compostos bioativos usando culturas de
suspensão celular de Gymnema sylvestre (Retz.) R. Br. Appl Sci
9:2165. https:// doi.org/10.3390/app9102165
Chutipaijit S, Sutjaritvorakul T (2020) Melhorias no crescimento e
metabólitos do calo de arroz indica (Oryza sativa L. cv.
pathumthani1) usando nanopartículas de TiO2 (NANO-TiO2).
Digest J Nanomaterials Biostructures 15:483-489.
https://doi.org/10.1088/
2043-6254/aaf1af
Dey P, Das N (2013) Carbon Nanotubes: it's role in modern health care
(Nanotubos de carbono: o seu papel nos cuidados de saúde modernos).
Int J Pharm Pharm Sci 5:9-13
Dey A, Kundu S, Bandyopadhyay A, Bhattacharjee A (2013)
Micropropagação eficiente e produção de esteviosídeo induzida
por cloreto de clorocolina de Stevia rebaudiana Bertoni. CR
Biol 336:17-28. https://doi.org/10.1016/j.crvi.2012.11.007s
Du W, Sun Y, Ji R, Zhu J, Wu J, Guo H (2011) As nanopartículas de
TiO2 e ZnO afectam negativamente o crescimento do trigo e as
actividades enzimáticas do solo em solos agrícolas. J Environ
Monit 13:822-828. https://doi.org/ 10.1039/C0EM00611D
Fazeli-Nasab B, Sirousmehr A-R, Azad H (2018) Efeito das
nanopartículas de dióxido de titânio na quantidade e qualidade
do óleo essencial em Thy- mus vulgaris sob défice hídrico. J
Med Plants By-prod 7:125-
133. https://doi.org/10.22092/jmpb.2018.118140
13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Jones ME (1953) Albrecht Kossel, um esboço biográfico. Yale J biol-
Ghorbanpour M, Hadian J (2015) Os nanotubos de carbono de
ogy Med 26:80-97
paredes múltiplas estimulam a indução de calos, a biossíntese de
Karimi N, Behbahani M, Dini G, Razmjou A (2018) Reforço do
metabolitos secundários e a capacidade antioxidante na planta
metabolito secundário e da atividade anticancerígena da
medicinal Satureja khuzestanica cultivada in vitro. Carbono
Echinacea
94:749-759. https://doi.org/10.1016/j.car- bon.2015.07.056
Ghourbanpour M, Hatami M, Hatami M (2015) Ativação de enzimas
antioxidantes, biossíntese de hiosciamina e escopolamina de
plantas Hyos- cyamus niger L. com dióxido de titânio de
tamanho nanométrico e aplicação a granel. Ata Agric Slov
105:23-32. https://doi.org/10.14720/ aas.2015.105.1.03
Gohari G, Mohammadi A, Akbari A, Panahirad S, Dadpour MR,
Fotopoulos V, Kimura S (2020) As nanopartículas de dióxido de
titânio (TiO2 NPs) promovem o crescimento e melhoram os
efeitos do stress da salinidade no perfil do óleo essencial e nos
atributos bioquímicos de Draco-
cephalum moldavica. Sci Rep 10:1-14. https://doi.org/10.1038/
s41598-020-57794-1
Gonçalves S, Mansinhos I, Rodríguez-Solana R, Pereira-Caro G,
Moreno-Rojas JM, Romano A (2021) Impacto das
nanopartículas metálicas na cultura in vitro, perfil fenólico e
atividade biológica de duas espécies de Lamiaceae
mediterrânicas: Lavandula viridis L'Hér e Thymus lotocephalus
G. López e R. Morales. Molecules 26:6427.
https://doi.org/10.3390/molecules26216427
Halder M, Sarkar S, Jha S (2019) Elicitação: uma ferramenta
biotecnológica para aumentar a produção de metabolitos
secundários em culturas de raízes peludas. Eng Life Sci 19:880-
895. https://doi.org/10.1002/elsc. 201900058
Hatami M, Kariman K, Ghorbanpour M (2016) Alterações no
metabolismo das plantas terrestres mediadas por nanomateriais
projectados. Sci Total Environ 571:275-291.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv. 2016.07.184
Hatami M, Naghdi Badi H, Ghorbanpour M (2019) Nano-elicitação
de metabólitos farmacêuticos secundários em células vegetais:
uma revisão. J Med Plants 18:6-36.
https://doi.org/10.29252/jmp.3.71.6
Hedayati A, Hosseini B, Palazon J, Maleki R (2020) Melhoria da
produção de alcalóides do tropano e mudanças na expressão
gênica em culturas de raízes peludas de duas espécies de
Hyoscyamus provocadas por nanopartículas de dióxido de
silício. Plant Physiol Biochem 155:416-428. https://doi.
org/10.1016/j.plaphy.2020.07.029
Hedayati A, Naseri F, Nourozi E, Hosseini B, Honari H, Hemmaty S
(2022) Resposta de Saponaria officinalis L. hairy roots à
aplicação de nanopartículas de TiO2 em termos de produção de
compostos polifenólicos valiosos e proteína SO6. Fisiologia
Vegetal
Biochem 178:80-92. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2022.03.001
Iqbal Z, Javad S, Naz S, Shah AA, Shah AN, Paray BA, Gulnaz A,
Abdelsalam NR (2022) Elicitação das culturas in vitro de variedades
seleccionadas de Vigna radiata L. com óxido de zinco e coprodutos
de zinco.
nanopartículas de óxido de perónio para uma melhor produção
de fitoquímicos. Front Plant Sci.
https://doi.org/10.3389/fpls.2022.908532
Jahangeer M, Fatima R, Ashiq M, Basharat A, Qamar SA, Bilal M,
Iqbal H (2021) Potencialidades terapêuticas e biomédicas dos
terpenóides - uma revisão. J Pure Appl Microbiol 15:471-483.
https:// doi.org/10.22207/JPAM.15.2.04
Javed R, Usman M, Yücesan B, Zia M, Gürel E (2017) Efeito das
nanopartículas de óxido de zinco (ZnO) na fisiologia e na
produção de glicosídeos de esteviol em brotos micropropagados
de Stevia rebaudiana Ber- toni. Plant Physiol Biochem 110:94-
99. https://doi.org/10.1016/j. plaphy.2016.05.032
Javed R, Yucesan B, Zia M, Gurel E (2018) Elicitação de metabólitos
secundários em culturas de calos de Stevia rebaudiana Bertoni
cultivadas sob estresse de nanopartículas de ZnO e CuO. Sugar
Tech 20:194-201. https://doi.org/10.1007/s12355-017-0539-1
13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
S, Hano C, Abbasi BH (2021) As nanopartículas de óxido de
purpurea por tratamento com nanopartículas biossintetizadas
cobre (CuO) e óxido de manganês (MnO) induziram a
de ZnO . Adv Nat Sci: Nanosci Nanotechnol 9:045009
acumulação de biomassa, a biossíntese de antioxidantes e a
Khan AK, Kousar S, Tungmunnithum D, Hano C, Abbasi BH,
elicitação abiótica de compostos bioactivos em culturas de calos
Anjum S (2021a) Nano-elicitação como uma estratégia eficaz e
de Ocimum basilicum. Células artificiais
emergente para a produção in vitro de flavonóides
industrialmente importantes. Appl Sci 11:1694.
https://doi.org/10.3390/app11041694
Khan AU, Khan T, Khan MA, Nadhman A, Aasim M, Khan NZ, Ali
W, Nazir N, Zahoor M (2021b) Elicitação desencadeada por
nanopartículas de óxido de zinco dopadas com ferro de
importantes compostos fenólicos em culturas de células de
Fagonia indica. Plant Cell Tissue and Organ Culture (PCTOC)
147:287-296. https://doi.org/10.1007/ s11240-021-02123-1
Li Y, Sun M, Liu Y, Liang J, Wang T, Zhang Z (2019) O ácido
gimnêmico alivia o diabetes mellitus tipo 2 e suprime o estresse
do retículo endoplasmático in vivo e in vitro. J Agric Food
Chem 67:3662-3669. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.9b00431
Lin D, Xing B (2008) Root uptake and phytotoxicity of ZnO nano-
particles. Environ Sci Technol 42:5580-5585. https://doi.org/
10.1021/es800422x
Lin D, Xiao M, Zhao J, Li Z, Xing B, Li X, Kong M, Li L, Zhang Q,
Liu Y, Chen H, Qin W, Wu H, Chen S (2016) Uma visão geral
dos compostos fenólicos de plantas e sua importância na
nutrição humana e no tratamento do diabetes tipo 2. Molecules.
https:// doi.org/10.3390/molecules21101374
Lv J, Zhang S, Luo L, Zhang J, Yang K, Christie P (2015)
Acumulação, especiação e via de absorção de nanopartículas de
ZnO no milho. Ciência Ambiental: Nano 2:68-77.
https://doi.org/10. 1039/C4EN00064A
Ma C, White JC, Dhankher OP, Xing B (2015) Nanotoxidade
baseada em metal e vias de desintoxicação em plantas superiores.
Environ Sci Technol 49:7109-7122.
https://doi.org/10.1021/acs.est.5b00685 Marchiol L, Mattiello A,
Pošćić F, Giordano C, Musetti R (2014) Síntese in vivo de
nanomateriais em plantas: localização de nanopartículas de prata e
metabolismo vegetal. Nanoscale Res Lett 9: 101.
https://doi.org/10.1186/1556-276X-9-101
Marslin G, Sheeba CJ, Franklin G (2017) Nanopartículas alteram o
metabolismo secundário em plantas via ROS Burst. Front Plant
Sci. https:// doi.org/10.3389/fpls.2017.00832
Modarresi M, Chahardoli A, Karimi N, Chahardoli S (2020)
Variações dos teores de glaucina, quercetina e kaempferol em
Nigella arvensis contra nanopartículas de Al2O3, NiO e TiO2.
Heliyon 6:e04265.
https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2020.e04265
Moharrami F, Hosseini B, Sharafi A, Farjaminezhad M (2017)
Produção melhorada de hiosciamina e escopolamina a partir de
culturas de raízes geneticamente transformadas de Hyoscyamus
reticulatus
L. provocada por nanopartículas de óxido de ferro. Vitro Cell
Dev Biol- Plant 53:104-111. https://doi.org/10.1007/s11627-017-
9802-0 Mosavat N, Golkar P, Yousefifard M, Javed R (2019)
Modulação do crescimento de calos e metabólitos secundários em
diferentes espécies de Thymus e Zataria multiflora micropropagadas
sob estresse de nanopartículas de ZnO. Biotechnol Appl Chem
66:316-322. https://
doi.org/10.1002/bab.1727
Nair R, Varghese SH, Nair BG, Maekawa T, Yoshida Y, Kumar DS
(2010) Nanoparticulate material delivery to plants. Plant Sci
179:154-163. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2010.04.012
Namdeo AG (2007) Elicitação de células vegetais para a produção
de metabolitos secundários: uma revisão. Pharmacogn Rev
1:69-79
Narayani M, Srivastava S (2017) Elicitação: uma estimulação do
stress em culturas in vitro de células/tecidos de plantas para
aumentar a produção de metabolitos secundários. Phytochem
Rev 16:1227-1252. https:// doi.org/10.1007/s11101-017-9534-0
Nazir S, Jan H, Zaman G, Khan T, Ashraf H, Meer B, Zia M, Drouet
13
 Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
titânio à base de plantas desencadeiam modificações bioquímicas
Nanomed Biotechnol 49:625-633. Thai basilhttps://doi.org/10.
e proteómicas em Triticum aestivum L. sob stress biótico de
1080/21691401.2021.1984935
Puccinia striiformis. Molecules 27:4274.
Nekoukhou M, Fallah S, Abbasi-Surki A, Pokhrel LR, Rostamnejadi
https://doi.org/10.3390/molecules27134274
A (2022) Melhoria da eficácia da aplicação foliar de
nanopartículas de óxido de zinco na biofortificação do zinco, na
produtividade primária e na produção de metabolitos
secundários em cabeça de dragão. J Clean Prod 379:134803.
https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2022.134803
Nekoukhou M, Fallah S, Pokhrel LR, Abbasi-Surki A, Rostamne-
jadi A (2023) O enriquecimento foliar de nanopartículas de
óxido de cobre promove a biomassa, os pigmentos
fotossintéticos e os metabolitos secundários e óleos essenciais de
valor comercial na cabeça de dragão (Dracocephalum moldavica
L.) em condições semi-áridas. Sci Total Environ 863:160920.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv. 2022.160920
Oloumi H, Soltaninejad R, Baghizadeh A (2015) Os efeitos
comparativos das partículas de CuO e ZnO de tamanho nano e a
granel no teor de glicirrizina e compostos fenólicos em
Glycyrrhiza glabra
L. seedlings. Indian J Plant Physiol 20:157-161. https://doi.org/
10.1007/s40502-015-0143-x
Patel KV, Nath M, Bhatt MD, Dobriyal AK, Bhatt D (2020) A
nanofomu- lação de óxido de zinco e quitosana de zinco sustenta
o stress oxidativo e altera o perfil dos metabolitos secundários
no tabaco. 3 Biotech 10:477. https://doi.org/10.1007/s13205-020-
02469-x
Poornananda MN, Jameel MAK (2016) Elicitores abióticos e bióticos -
papel na produção de metabolitos secundários através da cultura
in vitro de plantas medicinais. In: Arun KS, Chitra S (eds)
Abiótico e Biótico Stress in Plants. IntechOpen, Rijeka
Raigond P, Raigond B, Kaundal B, Singh B, Joshi A, Dutt S (2017)
Efeito das nanopartículas de zinco no sistema antioxidativo das
plantas de batata. J Environ Biol 38:435.
https://doi.org/10.22438/jeb/38/3/ MS-209
Ramirez-Estrada K, Vidal-Limon H, Hidalgo D, Moyano E, Goleni-
oswki M, Cusidó RM, Palazon J (2016) Elicitação, uma
estratégia eficaz para a produção biotecnológica de compostos
bioactivos de alto valor acrescentado em fábricas de células
vegetais. Molecules 21:182.
https://doi.org/10.3390/molecules21020182
Randhir R, Lin Y-T, Shetty K (2004) Stimulation of phenolics, anti-
oxidant and antimicrobial activities in dark germinated mung
bean sprouts in response to peptide and phytochemical elicitors.
Process Biochem 39:637-646. https://doi.org/10.1016/S0032-
9592(03)00197-3
Rezaizad MS, Abbaspour H, Hashemi-Moghaddam H, Gerami M,
Ramezani M (2021) Atividade fotocatalítica das nanopartículas
de dióxido de titânio (TiO2) nas propriedades fisiológicas e
fitoquímicas da Stevia [Stevia rebaudiana (Bertoni). Bertoni]
J Med plants By-products 10:169-177. https://doi.org/10.22092/
jmpb.2020.342676.1205
Rivero-Montejo SdJ, Vargas-Hernandez M, Torres-Pacheco I (2021)
Nanopartículas como novos elicitores para melhorar os
compostos bioativos nas plantas. Agricultura 11:134.
https://doi.org/10.3390/agricultur e11020134
Salih AM, Al-Qurainy F, Khan S, Tarroum M, Nadeem M, Shaikhal-
dein HO, Gaafar A-RZ, Alfarraj NS (2021) Biossíntese de
nanopartículas de óxido de zinco usando Phoenix dactylifera e
seu efeito na biomassa e compostos fitoquímicos em Juniperus
procera. Sci Rep 11:19136. https://doi.org/10.1038/s41598-021-
98607-3
Sarkar J, Chakraborty N, Chatterjee A, Bhattacharjee A, Dasgupta D,
Acharya K (2020) Nanopartículas de óxido de cobre sintetizadas
de forma verde melhoram a defesa e as enzimas antioxidantes
em Lens culinaris. Nanomaterials 10:312.
https://doi.org/10.3390/nano10020312
Satti SH, Raja NI, Ikram M, Oraby HF, Mashwani Z-U-R, Mohamed
AH, Singh A, Omar AA (2022) Nanopartículas de dióxido de
13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
González-Terreros E, Luján-Hidalgo MC (2021) Biofortificação
Sharifi-Rad R, Esmaeilzadeh Bahabadi S, Samzadeh-Kermani A,
agronómica de Stevia rebaudiana com fitonopartículas de óxido
Gholami M (2020) O efeito de elicitores não biológicos nas
de zinco (ZnO) e compostos antioxidantes. Sugar Tech 23:453-
propriedades físicas e bioquímicas da planta medicinal Momor-
460. https://doi.org/10.1007/s12355-020-00897-w
dica charantia L. Iran J Sci Technol Trans A: Sci 44:1315-
Velderrain-Rodríguez GR, Palafox-Carlos H, Wall-Medrano A, Ayala-
1326. https://doi.org/10.1007/s40995-020-00939-8
Zavala JF, Chen CYO, Robles-Sánchez M, Astiazaran-García H,
Sheikhalipour M, Esmaielpour B, Gohari G, Haghighi M, Jafari H,
Farhadi H, Kulak M, Kalisz A (2021) Mitigação do stress
salino através da aplicação foliar de selénio funcionalizado com
quitosano e nanopartículas de dióxido de titânio anatase em
Stevia (Stevia rebaudi- ana Bertoni). Molecules 26:4090.
https://doi.org/10.3390/molec ules26134090
Shenavaie Zare A, Ganjeali A, Vaezi Kakhki MR, Cheniany M,
Mashreghi M (2022) A elicitação de plantas e a aplicação de
nanopartículas de TiO2 como estratégia eficaz para melhorar o
crescimento,
propriedades bioquímicas e óleo essencial de hortelã-pimenta.
Phys- iol Mol Biol Plants 28:1391-1406.
https://doi.org/10.1007/ s12298-022-01215-2
Shoja AA, Çirak C, Ganjeali A, Cheniany M (2022) Estimulação da
acumulação de compostos fenólicos e atividade antioxidante
em cultura in vitro de Salvia tebesana Bunge em resposta a
elicitores de nano-TiO2 e metil jasmonato. Cultura de células,
tecidos e órgãos de plantas (PCTOC)
149:423–440. https://doi.org/10.1007/s11240-022-02251-2
Siddiqui ZA, Khan MR, AbdAllah EF, Parveen A (2019) As
nanopartículas de dióxido de titânio e óxido de zinco afetam
algumas doenças bacterianas e alterações fisiológicas e de
crescimento da beterraba. Int J Veg Sci 25:409-430.
https://doi.org/10.1080/19315260.2018.1523267
Singh OS, Pant NC, Laishram L, Tewari M, Dhoundiyal R, Joshi K,
Pandey C (2018) Efeito das nanopartículas de CuO no teor de
polifenóis e na atividade antioxidante de Ashwagandha
(Withania somnifera L. Dunal). J Pharmacogn Phytochem
7:3433-3439
Tabarifard M, Cheniany M, Khalilian-movahhed M (2023) Previsão
de redes neurais artificiais e avaliação comparativa de flavonas
importantes para a indústria farmacêutica e composições
antioxidantes na cultura de calos de Teucrium polium induzida
com jasmonato de metilo e nanopartículas de TiO2. Res Square.
https://doi.org/10.21203/rs.3.
rs-2396091/v1
Tariverdizadeh N, Mohebodini M, Chamani E, Ebadi A (2021)
Nanopartículas de óxido de ferro e zinco: um elicitor eficiente
para aumentar a produção de alcalóides da linha trigonel em
raízes peludas de feno-grego. Ind Crops Prod 162:113240.
https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2021.113240
Teoh ES (2015) Secondary metabolites of plants (metabolitos
secundários de plantas). Med Orchids Asia.
https://doi.org/10.1007/978-3-319-24274-3_5
Tholl D (2015) Biossíntese e funções biológicas de terpenóides em
plantas. Biotechnol isoprenoids. https://doi.org/10.1007/10_
2014_295
Toffolatti SL, Maddalena G, Passera A, Casati P, Bianco PA,
Quaglino F (2021) 16 - Papel dos terpenos na defesa das
plantas ao estresse biótico. Em: Jogaiah S (ed) Agentes de
Biocontrole e Metabólitos Secundários. Woodhead Publishing,
Sawston, pp 401-417
Tripathi DK, Singh S, Singh VP, Prasad SM, Dubey NK, Chauhan
DK (2017) As nanopartículas de silício aliviaram mais
eficazmente o stress UV-B do que o silício em plântulas de trigo
(Triticum aestivum). Plant Physiol Biochem 110:70-81.
https://doi.org/10.1016/j.plaphy. 2016.06.026
Ullah A, Munir S, Badshah SL, Khan N, Ghani L, Poulson BG,
Emwas A-H, Jaremko M (2020) Flavonóides importantes e o
seu papel como agente terapêutico. Molecules 25:5243.
https://doi.org/10.3390/ molecules25225243
Velázquez-Gamboa MC, Rodríguez-Hernández L, Abud-Archila M,
Gutiérrez-Miceli FA, González-Mendoza D, Valdez-Salas B,
13

Alvarez-Parrilla E, González-Aguilar GA (2014) Phenolic com-
pounds: their journey after intake. Food Funct 5:189-197.
https:// doi.org/10.1039/C3FO60361J
Wani KI, Choudhary S, Zehra A, Naeem M, Weathers P, Aftab T
(2021) Enhancing artemisinin content in and delivery from
Artemisia annua: a review of alternative, classical, and trans-
genic approaches. Planta 254:29. https://doi.org/10.1007/
s00425-021-03676-3
Yarizade K, Hosseini R (2015) Análise da expressão dos genes ADS,
DBR2, ALDH1 e SQS da cultura de raízes peludas de Artemisia
vulgaris sob elicitação de nano cobalto e nano zinco. Ext J App
Sci 3:69
Zhang B, Zheng LP, Wang JW (2012) Elicitação de óxido nítrico
para a produção de metabolitos secundários em células vegetais
em cultura. Appl
13
Cultura de células, tecidos e órgãos vegetais
(PCTOC)
Microbiol Biotechnol 93:455-466. https://doi.org/10.1007/
s00253-011-3658-8
Nota do Editor A Springer Nature mantém-se neutra no que diz
respeito a reivindicações jurisdicionais em mapas publicados e
afiliações institucionais.
A Springer Nature ou o seu licenciante (por exemplo, uma sociedade
ou outro parceiro) detém direitos exclusivos sobre este artigo ao
abrigo de um acordo de publicação com o(s) autor(es) ou outro(s)
detentor(es) de direitos; o auto-arquivo pelo autor da versão do
manuscrito aceite deste artigo rege-se exclusivamente pelos termos
desse acordo de publicação e pela legislação aplicável.