E Book Bioecologia e Nutricao de Insetos Base para o Manejo Integrado

Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária
Embrapa Soja
Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento
Bioecologia e nutrição de
insetos
Base para o manejo integrado de
pragas
2a edição
Antônio R. Panizzi
José R. P. Parra
Editores Técnicos
Embrapa
Brasília, DF
2013
Embrapa Soja
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Ltda
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Capa: Carlos Eduardo Felice Barbeiro
1aedição
1a impressão (2009): 2.000 exemplares
2a edição
E-book (2013)
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Bioecologia e nutrição de insetos : base para o manejo integrado de

pragas / Antônio R. Panizzi, José R. P. Parra, editores técnicos – 2.
ed. – Brasília, DF : Embrapa, 2013.
E-book: il. color.
E-book, no formato ePub, convertido do livro impresso.
ISBN 978-85-7035-290-3
1. Bioecologia. 2. Inseto. 3. MIP. 4. Parasitoide. 5. Praga. 6.
Predador. I. Panizzi, Antônio R. II. Parra, José R. P. III. Embrapa
Soja.
CDD 632.7
© Embrapa 2013
Autores
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Lúcia M. Almeida
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Helen C. H. B. Bellanda
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Antônio R. Panizzi
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(FFCLRP/USP)
Bairro Monte Alegre
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José R. Salvadori
Laboratório de Entomologia
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Alessandra F. K. Santana
(FFCLRP/USP)
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Flávia A. C. Silva
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Rogério R. Silva
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Universidade de São Paulo (USP)
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José D. Vendramim
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Departamento de Biologia Animal
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36571-000 Viçosa, MG
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Regina C. Zonta-de-Carvalho
Centro de Diagnóstico Marcos Enrietti
Secretaria de Agricultura e do Abastecimento do Paraná (Seab/PR)
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regcarva@seab.pr.gov.br
Fernando S. Zucoloto
(FFCLRP/USP)
Bairro Monte Alegre
zucoloto@ffclrp.usp.br
Agradecimentos
Este projeto consumiu um longo período de tempo e envolveu
inúmeras pessoas desde o seu planejamento inicial até a sua
execução final. Somos gratos em especial aos autores por
aceitarem o nosso convite, por atenderem ao nosso chamado para a
reunião realizada em Recife, PE, em 2006, por ocasião do XXI
Congresso Brasileiro de Entomologia para discutirmos o projeto do
livro, e pela paciência e eficácia em atender às nossas demandas
durante esse tempo todo. Somos gratos também às seguintes
pessoas da Embrapa Informação Tecnológica, que nos
acompanharam e nos guiaram durante o processo da produção final
do livro: Fernando do Amaral Pereira, Mayara Rosa Carneiro,
Lucilene Maria de Andrade, Maria Cristina Ramos Jubé, Celina
Tomaz de Carvalho, Iara Del Fiaco Rocha, Júlio César da Silva
Delfino, Mário César Moura de Aguiar, Carlos Eduardo Felice
Barbeiro, Corina Barra Soares e Wesley José da Rocha.
Agradecemos a José Oswaldo Siqueira, Diretor de Programas
Temáticos e Setoriais do Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio e orientação, ao CNPq
que nos forneceu os recursos financeiros que viabilizaram a
publicação desta obra, e a Alexandre José Cattelan, Chefe Geral da
Embrapa Soja pelo apoio e estímulo. Aos alunos, estagiários,
laboratoristas e técnicos que nos auxiliaram ao longo dos anos
somos agradecidos. Por fim, agradecemos às sugestões e ideias de
Mercedes C. Carrão Panizzi para a produção do livro.
Apresentação
Os estudos em bioecologia, nutrição e manejo integrado de
pragas, tema abordado por esta obra volumosa, são da mais alta
importância para que o conhecimento da Entomologia possa ser
repassado aos seus usuários, quer na área acadêmica, quer na
área mais aplicada.
Os editores Antônio R. Panizzi (Embrapa Soja) e José R. P.
Parra (Esalq/USP) conseguiram reunir um grupo numeroso de
pesquisadores qualificados do Brasil e do exterior e produziram um
texto que servirá como um legado para as gerações futuras.
A hegemonia total do ser humano sobre os demais organismos
habitantes do planeta Terra só é desafiada pelos insetos, os nossos
maiores competidores. Vivem em todos os ambientes, explorando
todos os nichos ecológicos, causam enormes prejuízos nas culturas
e nos grãos armazenados, transmitem doenças para animais,
plantas e para o ser humano, sendo importantes agentes de
epidemias, como o mosquito da dengue. Por outro lado, os insetos
são de grande utilidade como aqueles que são parasitas e
predadores de pragas, as abelhas produtoras do mel e em especial,
na função de polinizadores de plantas. Estudos indicam que, se os
insetos fossem eliminados totalmente, o ser humano desapareceria
da face da Terra, pois as plantas, que nos fornecem alimento por
estar na base da cadeia alimentar, desapareceriam por completo.
Portanto, estudos como os aqui relatados são imprescindíveis para
embasar os programas de manejo e controle das espécies nocivas
de insetos, em especial para a agricultura.
A Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa) e o
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq) sentem-se orgulhosos em viabilizar a produção deste livro.
Por fim, queremos cumprimentar os editores e os autores pelo
esforço em concentrar os seus conhecimentos nos diversos
capítulos que compõem a obra. Boa leitura.
Prefácio
Em 1991, foi publicada a 1a edição do livro Ecologia Nutricional
de Insetos e suas Implicações no Manejo de Pragas, por A. R.
Panizzi e J. R. P. Parra. O livro foi muito bem recebido por
pesquisadores, professores e estudantes de graduação e de pós-
graduação, por preencher uma lacuna importante da literatura
nacional sobre o assunto. Assim, durante todos estes anos, o livro
serviu de consulta e de texto-base em cursos por diversas
instituições de ensino e pesquisa do Brasil.
Passados 18 anos, constatamos a necessidade de preparar
uma 2a edição, revisada, ampliada e atualizada. Para isso,
inicialmente contatamos os autores da 1a edição, que ainda mantêm
atividade de pesquisa, e também outros autores para a inclusão de
novos capítulos que tínhamos em mente. Dessa forma, de um total
de 9 capítulos da 1a edição, aumentamos para 26 nessa nova
edição. Por ter sido esse aumento tão drástico, e por ter uma nova
abrangência, decidimos que a obra seria um novo livro, não uma 2a
edição.
Estamos cientes de que a ecologia nutricional pode ser vista
sob dois aspectos: no stricto sensu, talvez não coubessem no texto
alguns capítulos, pois os “puristas” da ecologia nutricional se
dedicam apenas à questão de como os insetos “lidam” com os
nutrientes e antinutrientes (aleloquímicos) definidos pelos índices
nutricionais de eficiências, não se importando com questões
comportamentais nem com implicações práticas oriundas de hábitos
alimentares e do impacto nutricional do alimento na biologia do
inseto. Neste novo livro, optamos pela conceituação da ecologia
nutricional no lato sensu, isto é, abrindo o leque para todos os
aspectos que possam ter maior ou menor relação com a questão
nutricional/alimentar, incluindo a potencialidade de aplicações
práticas derivadas dessa conceituação ampla da ecologia
nutricional. Entretanto, para evitar críticas quanto ao uso da
expressão ecologia nutricional decidimos utilizar termos mais
conservadores e optamos pelos termos bioecologia e nutrição nessa
nova obra.
A rápida evolução do conhecimento em biologia, com o
aparecimento de novas áreas de pesquisa, justifica a demanda da
elaboração de um texto atual. Acreditamos que com este novo
volume, estaremos contemplando a quase totalidade das
multivariadas facetas da bioecologia e da nutrição dos insetos e
suas implicações no manejo de pragas.
O livro é constituído de três partes. A parte I é dedicada aos
aspectos básicos e contém 8 capítulos. Neles são abordados
aspectos genéricos da bioecologia e nutrição de insetos, dietas
artificiais e fisiologia, interações inseto/planta e simbiose, a interface
da ecologia química com o alimento e o canibalismo.
A parte II é dedicada aos aspectos específicos de grupos
alimentares (guildas) e contém 16 capítulos incluindo formigas,
abelhas sociais, mastigadores de folhas (Lepidoptera), sugadores
de sementes (Heteroptera), mastigadores de sementes (Bruchinae),
insetos rizófagos, galhadores, detritívoros, insetos-pragas de grãos
armazenados, moscas frugívoras, afídeos, endo e ectoparasitoides
(Hymenoptera), heterópteros predadores, coleópteros predadores
(Coccinellidae), crisopídeos (Neuroptera) e insetos hematófagos.
Na parte III, os aspectos aplicados são abordados em 2
capítulos. O primeiro trata da resistência de plantas aos insetos e o
segundo e último capítulo refere-se ao manejo integrado de pragas
no contexto da bioecologia e nutrição dos insetos.
Esperamos que este livro abrangente sobre a bioecologia e
nutrição dos insetos como base para a implementação de
programas de manejo integrado de pragas cumpra seu propósito
como o ocorrido com o livro anterior sobre o mesmo assunto. A
todos os usuários, pesquisadores, professores, alunos de pós-
graduação e graduação e aos aficcionados por insetos em geral,
esperamos ter atendido as expectativas.
Os Editores
Parte I - Aspectos gerais
Capítulo 1
Introdução à bioecologia e nutrição
de insetos como base para o manejo
integrado de pragas
Antônio R. Panizzi
José R. P. Parra
Introdução
Os seres vivos, em geral, são reflexo daquilo que consomem, e
esse fato evidencia a importância do alimento para os organismos.
No caso dos insetos, muitos aspectos da sua biologia, incluindo o
comportamento, a fisiologia e a ecologia, estão de uma ou outra
maneira inseridos dentro de um determinado contexto alimentar.
Além da quantidade, a qualidade e a proporção de nutrientes
presentes no alimento, a presença de compostos secundários ou
não nutricionais (aleloquímicos) causam impacto variável na biologia
dos insetos, determinando a sua capacidade de contribuição
reprodutiva para a geração seguinte.
Os estudos relativos à bioecologia e à nutrição de insetos
evoluíram nas últimas décadas, desde a definição das exigências
nutricionais básicas para a sua sobrevivência e reprodução (ver
capítulo 2) até a avaliação da sua influência no comportamento e na
fisiologia dos insetos, com consequências ecológicas e
evolucionárias (ver capítulo 5). O estudo alimentar/nutricional foi
chamado de ecologia nutricional de insetos, e sua conceituação e
desenvolvimento ocorreram nos últimos anos (SCRIBER; SLANSKY
JUNIOR, 1981; SLANSKY JUNIOR, 1982; SLANSKY JUNIOR;
SCRIBER, 1985; SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987). Neste
capítulo introdutório, serão abordados de forma sucinta o alimento
natural e as dietas artificiais, o consumo, a digestão e a utilização do
alimento, as interações multitróficas dos alimentos, incluindo os
simbiontes e a interface do alimento com a ecologia química.
Hábitos alimentares variados e a abrangência e implicações do
estudo da bioecologia dos insetos e a sua nutrição no manejo
integrado de espécies-praga serão também tratados,
resumidamente.
O alimento
O alimento natural
O alimento natural, isto é, aquele obtido na natureza, se
apresenta nas mais diversas formas e possui qualidade nutricional
variável. Desde que os insetos apareceram na face da Terra (ver
capítulo 5), iniciou-se um processo de evolução adaptativa, com o
aparecimento dos diferentes estilos de vida dos insetos aptos para
explorar o alimento natural nas suas mais diversas formas. Se, por
um lado, os insetos se adaptam para explorar as fontes nutricionais
(p. ex.: organismos vegetais e animais), estes, por sua vez, mudam
para evitar serem consumidos, num processo coevolutivo contínuo.
O fato de os insetos terem uma capacidade lendária de explorar os
mais variados habitats em busca do alimento confere a eles um
sucesso adaptativo único, constituindo-se nos únicos seres vivos
que desafiam o Homem na sua hegemonia total.
Além da qualidade variável, o alimento natural apresenta
sazonalidade, o que o torna ainda mais desafiante. O ambiente
abiótico, incluindo a temperatura, a umidade e o fotoperíodo, faz
com que o alimento natural não esteja disponível de forma
permanente, o que força os insetos a se adaptarem para suportar os
períodos de desfavorabilidade; essas adaptações variam desde
trocas fisiológicas drásticas, como no caso dos insetos que entram
em diapausa, até trocas fisiológicas menos drásticas, ou seja, os
insetos entram em oligopausa ou quiescência. Em ambos os casos,
ocorrem acúmulo de energia estocada na forma de lipídios, o que
garante a sua sobrevivência. Outra estratégia é a migração em
busca de habitats mais favoráveis, o que também demanda energia
estocada para suportar os voos prolongados.
O alimento natural apresenta variação na sua qualidade, e, não
raro, ocorre a presença de aleloquímicos ou produtos do
metabolismo secundário, que podem ser tóxicos (ver capítulos 5 e
25). A defesa física (p. ex., presença de pilosidade, espinho, textura
grossa de tecidos, etc.) torna também o alimento natural, muitas
vezes, inacessível ou indigerível. Assim, precisa-se sempre ter em
mente que o alimento natural apresenta muitos desafios e que
mesmo insetos monófagos, isto é, especializados em explorar uma
única fonte nutricional, se deparam com problemas no momento de
explorá-lo. Portanto, quando se estuda a biologia dos insetos em
laboratório, a busca de dietas artificiais é muito importante, pois
estas permitem que os insetos se desenvolvam sem que haja
necessidade de suplantar os problemas apresentados pelo alimento
natural.
Dietas artificiais
O desenvolvimento de dietas artificiais para insetos,
principalmente a partir da década de 1960, propiciou um
refinamento das pesquisas sobre as exigências nutricionais,
existindo meios artificiais para criar mais de 1.300 espécies de
insetos. Esse avanço nas técnicas de criação permitiu descobrir que
alguns grupos restritos de insetos exigem ácidos nucleicos e,
mesmo, vitaminas lipossolúveis. Técnicas sofisticadas de produção
de parasitoides in vitro (excluindo-se o hospedeiro) têm sido
desenvolvidas com sucesso. Embora tenham ocorrido avanços nas
dietas para parasitoides e predadores (COHEN, 2004), é para
fitófagos, das ordens Lepidoptera, Coleoptera e Diptera, que se
concentram 85% das dietas artificiais. O uso de dietas artificiais para
a criação de insetos permitiu grandes avanços em áreas básicas e
aplicadas, e hoje essa atividade é considerada uma das mais
importantes na área de entomologia, cobrindo desde a utilização de
insetos em pesquisas até na educação pública e na alimentação de
animais e humanos (ver capítulo 3).
Consumo, digestão e utilização do alimento

A nutrição de qualquer organismo, incluindo os insetos, pode
ser enfocada sob o aspecto qualitativo, isto é, nutrientes exigidos
sob o ponto de vista químico, e quantitativo, ou seja, a proporção
(quantidade) de alimento ingerido, digerido, assimilado e convertido
em tecidos de crescimento. As medidas de consumo e utilização do
alimento que envolvem a fisiologia alimentar e o comportamento de
seleção da planta hospedeira têm uma série de aplicações não
somente na área básica de nutrição, ecologia de comunidades e
comportamento, como nas áreas aplicadas de controle por meio de
resistência de plantas e controle biológico (COHEN, 2004; ver
também capítulo 2).
Os conceitos básicos de consumo e utilização de alimentos
foram desenvolvidos por nutricionistas, relacionando a qualidade do
alimento consumido com o seu efeito no crescimento e o
desenvolvimento de animais. O processo que determina a seleção
da planta hospedeira por um inseto, ou seja, a relação inseto–planta
(ver capítulo 5) é a aplicação de medidas de consumo e utilização
por insetos. A interação de aleloquímicos e nutrientes tem sido
determinada por meio de índices nutricionais, fornecendo subsídios
à compreensão dos mecanismos de resistência de plantas a
insetos. O estudo de índices nutricionais pode explicar os
fenômenos que ocorrem em condições variáveis de temperatura,
umidade, fotoperíodo, parasitismo e mesmo de nutrientes no solo,
aleloquímicos, plantas transgênicas, estudos enzimáticos ou até
canibalismo (ver capítulo 2 e referências aí contidas).
Coudron et al. (2006) propuseram o termo nutrigenômica ou
genômica nutricional, que visa fornecer informações sobre o impacto
da nutrição em parâmetros bioquímicos, por meio da investigação
de como a nutrição altera os padrões de expressão gênica. Esses
estudos com marcadores moleculares de insetos poderiam ser
usados como indicadores iniciais da resposta a diferentes fontes
nutricionais, o que daria pistas da regulação bioquímica, fisiológica e
genética em populações de insetos, com implicações múltiplas (ver
capítulo 2).
Interações multitróficas
Simbiontes
O sucesso dos insetos como organismos capazes de colonizar
os mais variados habitats deve-se à sua enorme capacidade de se
alimentar de ampla variedades de recursos nutricionais. Além disso,
a exploração de fontes nutricionais inadequadas se torna possível
graças à associação dos insetos com microrganismos, num
processo simbiótico, o que tem permitido a utilização de vias
metabólicas novas com vantagens associativas mútuas ao longo do
tempo evolucionário (ver capítulo 6).
Ampla variedade de microrganismos está envolvida no
processamento alimentar dos insetos. Esses microrganismos
incluem: simbiontes externos de insetos que cultivam fungos, como
os besouros-das-ambrósias das subfamílias Scolytinae e
Platypodinae, formigas da subfamília Myrmicinae, Tribo Attini, e
térmitas da subfamília Macrotermitinae; simbiontes internos como
protozoários e bactérias, que tanto podem ser secundários, como
bactérias em Heteroptera ou primários ou obrigatórios, como
Buchnera, Wigglesworthia e Blochmannia (ver capítulo 6).
O estudo dos simbiontes tem avançado nas últimas décadas
principalmente em razão do desenvolvimento de técnicas
moleculares que permitiram melhor compreensão dessas interações
até então desconhecidas. A obtenção de genomas completos dos
endosimbiontes com ampla diversidade ecológica e filogenética
permitirá uma comparação mais rica e possibilitará o teste de
modelos evolutivos existentes. A possibilidade de manipular os
simbiontes bacterianos em insetos-vetores de doenças infecciosas,
como malária, dengue, mal de Chagas e doença do sono,
importantes causadores de mortalidade humana, surge como uma
estratégia promissora para reduzir o período de vida do inseto ou
limitar a transmissão dos parasitos. Com relação às pragas
agrícolas, o desvendamento das inter-relações dos insetos com
seus simbiontes abre oportunidades para elaborar medidas de
controle sofisticadas e eficientes. Uma vez conhecido o papel dos
simbiontes sobre insetos-praga, a sua manipulação, quer por via
genômica, bioquímica quer por via convencional (por exemplo,
eliminar simbiontes com o uso de antibióticos) configura-se como
uma possibilidade real para mitigar o impacto das pragas nas
culturas (BOURTZIS; MILLER, 2007; ver também capítulo 6).
O alimento e a ecologia química

As interações tróficas dos insetos e seus hospedeiros envolvem
inúmeros sinais químicos, os chamados infoquímicos, que são
fundamentais para a sua biologia. Esses sinais influenciam o
mecanismo de busca dos hospedeiros e envolvem voláteis
constitutivos, ou seja, que são normalmente produzidos pelo
organismo, e voláteis induzidos, isto é, aqueles que são produzidos
em consequência das interações planta–herbívoro–inimigos
naturais, como os voláteis de plantas que influenciam a emissão de
feromônios por insetos (ver capítulo 7).
Os sinais químicos utilizados pelos insetos compreendem os
aleloquímicos que mediam interações interespecíficas e,
geralmente, atuam na localização de alimento, tanto por fitófagos
como zoófagos, e agem como alomônios, cairomônios, sinomônios
ou apneumônios, e os feromônios que agem como sinais
intraespecíficos. Feromônios de trilha, agregação e sexuais, embora
associados ao direcionamento e à atração sexual, exercem função
na orientação em direção ao alimento. Alguns feromônios atuam
associados a aleloquímicos, incrementando o sucesso da
localização hospedeira de coespecíficos (ex.: ação sinérgica de
feromônios de agregação e componentes da planta hospedeira)
(REDDY; GUERRERO, 2004).
Vários feromônios são comercializados para o manejo de
diversas espécies de insetos em todo o mundo. Mais recentemente,
o foco inclui também os efeitos de aleloquímicos voláteis de plantas
sobre insetos herbívoros, predadores e parasitoides (ver capítulo 7).
A descoberta de que plantas atacadas por herbívoros reagem
ativando suas defesas indiretas e alertando predadores e
parasitoides sobre a presença de suas presas específicas (De
MORAES et al., 1998) teve um grande impacto e despertou o
interesse de pesquisadores na investigação de mecanismos
bioquímicos e consequências ecológicas de tais interações, bem
como as implicações e perspectivas de uso desses compostos na
agricultura (TURLINGS; TON, 2006). A indução da defesa artificial
de plantas pela aplicação de substâncias indutoras, aumentando a
repelência de herbívoros e a atratividade de inimigos naturais, é
uma estratégia de manejo com enorme potencial e apelo ecológico.
Em adição, mecanismos moleculares envolvidos na indução de
voláteis de plantas podem ter implicação no desenvolvimento de
variedades que expressem defesas temporariamente ou
constantemente (TURLINGS; TON, 2006).
O desenvolvimento de estudos que envolvam aspectos da
bioecologia e nutrição e da ecologia química relacionados às
interações tróficas entre plantas, insetos herbívoros e seus inimigos
naturais apresenta-se como uma área de pesquisa com enorme
sofisticação e potencial a ser explorado nos seus mais variados
aspectos básicos e aplicados (ver capítulo 7).
Hábitos alimentares dos insetos
Sociais
Os hábitos alimentares de insetos sociais estão entre os mais
sofisticados da Classe Insecta. As formigas (Hymenoptera) e as
abelhas sociais (Bombini, Apini, Meliponini – Hymenoptera),
apresentados nos capítulos 9 e 10, respectivamente, dão uma ideia
do tema.
As formigas atuam como predadores importantes nas cadeias
tróficas (FLOREN et al., 2002), São os principais herbívoros das
florestas tropicais; exploram exsudatos de insetos sugadores
fitófagos (p. ex., Homoptera) e nectários florais (DAVIDSON et al.,
2004) e cultivam fungos para o seu sustento. Como predadores e
herbívoros mais significativos por causa de sua abundância e
distribuição cosmopolita, durante os mais de 100 milhões de anos
de evolução, as formigas desempenharam e continuam a
desempenhar enorme influência sobre uma série de organismos e
ecossistemas (ver capítulo 9). As estratégias de forrageamento do
alimento em formigas são lendárias e demonstram um nível de
especialização único entre os seres vivos (FOWLER et al., 1991).
As abelhas sociais, à semelhança das formigas, são altamente
especializadas na exploração dos recursos nutricionais e no
comportamento de forrageio. A busca em flores de pólen e néctar e
a produção de mel estão entre os mais sofisticados sistemas
biológicos conhecidos entre os seres vivos (ver capítulo 10).
Fitófagos
Os hábitos alimentares dos insetos fitófagos são extremamente
variáveis, incluindo os mastigadores de folhas (capítulo 11),
sugadores de sementes (capítulo 12), mastigadores (broqueadores)
de sementes (capítulos 13 e 17), insetos rizófagos (capítulo 14),
insetos galhadores (capítulo 15), insetos frugívoros (capítulo 18) e
insetos sugadores de folhas, brotos e frutos (capítulo 19), entre
outros, e que neste volume estão contemplados.
Os mastigadores de folhas englobam espécies das ordens
Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera, as quais são de, maneira
geral, especializadas em uma ou poucas famílias de plantas. Assim,
as relações evolutivas com suas plantas alimentícias são estreitas e
as defesas químicas das plantas fartamente discutidas na literatura
(BERNAYS, 1998). Em geral, as lagartas consomem relativamente
grande quantidade de alimento, possuem capacidade intestinal
grande e rapidamente digerem o alimento. Entretanto, por serem
pouco seletivas, muitas vezes, acabam por ingerir partes das
plantas pouco nutritivas como nervuras ou tecidos já
metabolicamente pobres (ver capítulo 11).
Os sugadores de sementes (percevejos) incluem heterópteros
de diversas famílias que preferem se alimentar de sementes verdes
(imaturas), embora alguns consomem sementes maduras. Os
hemípteros (heterópteros), que se alimentam de plantas, inserem os
estiletes (mandíbulas + maxilas) nos tecidos para retirar os
nutrientes. Como resultado da atividade alimentar pode ocorrer dano
total nas sementes ou queda na sua viabilidade, o que dará origem
a plântulas de baixo vigor. O impacto dos insetos na produção de
sementes e frutos é discutido amplamente na literatura de
entomologia econômica, e é de grande importância para a
agricultura mundial (SCHAEFER; PANIZZI, 2000; e capítulo 12).
Os mastigadores (broqueadores) de sementes abrangem
espécies de Coleoptera e Lepidoptera, embora apenas os
coleópteros apresentem peças bucais mastigadoras no estágio de
larva e adulto. Entre os coleópteros consumidores de sementes
estão diversas espécies pertencentes a várias famílias, sendo um
exemplo clássico os chamados carunchos-de-sementes ou
besouros-de-sementes – os bruquídeos ou bruquíneos (ver capítulo
13). As larvas consomem exclusivamente o conteúdo de sementes,
enquanto os adultos alimentam-se de pólen e néctar. Embora
polífagos, preferem as sementes de leguminosas e várias espécies
são consideradas de importância econômica (VENDRAMIN et al.,
1992).
Os insetos rizófagos são representados principalmente pelos
coleópteros que se alimentam de tecidos vivos das raízes.
Entretanto, seus hábitos podem ser bastante variados, broqueando
raízes, caules e tubérculos, formando galerias, ou cortando tecidos
a partir do exterior, aproveitando diferentes partes do tecido
radicular (ver capítulo 14). Em muitos grupos, a larva é capaz de se
alimentar externamente das raízes subterrâneas, e os adultos, das
partes aéreas das plantas, não necessariamente da mesma espécie
em cujas raízes nutriram-se as larvas. Muitas larvas de espécies de
coleópteros rizófagos, além de consumirem raízes (rizófagas),
podem explorar caules subterrâneos, bulbos e tubérculos, ou
matéria orgânica em decomposição, como madeira (xilófagas),
fezes (coprófagas), animais mortos (necrófagas), húmus e palha
(OLIVEIRA et al., 2003).
Os insetos galhadores são encontrados em todas as ordens de
insetos herbívoros (Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera,
Hymenoptera, Lepidoptera e Diptera), com exceção da ordem
Orthoptera. As galhas são caracterizadas por serem reações das
plantas aos danos causados por insetos e sua classificação inclui as
galhas do tipo organoides que são as que pouco diferem
estruturalmente do padrão de crescimento normal da planta, e o
órgão da planta, mesmo atacado, não perde sua identidade (p. ex.,
intumescências e calosidades); e galhas do tipo histioides que
exibem grande variedade de fenômenos de crescimento anormal
(ver capítulo 15).
Os insetos frugívoros abarcam diversas ordens. As moscas-
das-frutas serão contempladas em detalhe no capítulo 18. Os
tefritídeos formam a guilda dos insetos frugívoros, relacionada ao
hábito alimentar dos imaturos. Os adultos alimentam-se desde
exsudatos dos frutos até fezes de pássaros, matéria orgânica em
decomposição, néctares, pólens e outros. A alimentação restrita ao
fruto ocorre no estágio larval, embora seja possível que as larvas
alimentem-se dentro do fruto de seus próprios exoesqueletos e de
outros pequenos animais (larvas, vermes e outros invertebrados) e
de larvas coespecíficas menores (ZUCOLOTO, 1993b). As fêmeas
depositam os ovos na casca do fruto e as larvas eclodem
diretamente para o seu interior, onde se alimentarão e completarão
o ciclo. Quando o fruto já maduro, caem e a larva de último ínstar
sai e penetra no solo, onde pupará se transformando,
posteriormente em adulto (CHRISTENSON; FOOTE, 1960).
Entre os insetos sugadores de folhas, brotos e frutos, os
afídeos constituem agrupamento alimentar interessante e são
apresentados no capítulo 19. Além dos afídeos, os psilídeos,
moscas-brancas e outros Sternorrhyncha são exemplos de insetos
especializados na sucção da seiva do floema. Os afídeos
(Hemiptera: Aphidoidea) ao se alimentarem penetram os tecidos
vegetais com o aparelho bucal e sugam a seiva, afetando o
desenvolvimento da planta e causando lesões localizadas ou
sistêmicas; a transmissão de vírus pelos afídeos é comum e causa
danos severos, sendo uma interação especializada inseto–planta.
Vários autores tratam da alimentação e nutrição dos afídeos
abordando aspectos fisiológicos e bioquímicos, o papel da saliva no
processo alimentar e mecanismos de adaptações para a
alimentação (ver referências no capítulo 19).
Carnívoros
Os hábitos alimentares de insetos carnívoros incluem os
parasitoides (Hymenoptera) (capítulo 20), os percevejos-predadores
(Heteroptera) (capítulo 21), os besouros-predadores (Coccinelidae)
(capítulo 22) e os neurópteros (capítulo 23), os quais são
apresentados neste livro.
Os parasitoides (Hymenoptera) são insetos que se adaptaram
ao modo vida parasítico quer utilizando recursos nutricionais
limitados pelo imaturo, quer adquirindo nutrientes durante a fase
adulta. Os imaturos maximizam a utilização de recursos obtidos do
hospedeiro, e os adultos exploram fontes nutricionais de várias
maneiras (ver capítulo 20). O desenvolvimento de parasitoides,
assim como o de outros entomófagos, é intimamente dependente de
seu hospedeiro. Parasitoides são caracterizados de diferentes
formas, dependendo do estágio do hospedeiro que exploram
(parasitoide de ovo, ovo-larva, larva, larva-pupa, pupa, adulto), de
sua localização no hospedeiro (endo ou ectoparasitoide) ou do
número de indivíduos alocados pela fêmea em um mesmo
hospedeiro (parasitoide solitário ou gregário) (ASKEW, 1973).
Os percevejos-predadores (Heteroptera) englobam inúmeras
espécies, entre elas as dos gêneros Orius (Anthocoridae), Geocoris
(Lygaeidae), Nabis (Nabidae), Podisus, Brontocoris e Supputius
(Pentatomidae), Macrolophus (Miridae) e Zelus e Sinea
(Reduviidae). É importante ressaltar que muitos heterópteros
predadores apresentam o hábito fitófago (ver capítulo 21). O
alcance da nutrição ótima compreende a interação ecológica
tritrófica que envolve a entomofagia, a presa ou segundo nível
trófico, e o primeiro nível trófico, o alimento da presa, e,
frequentemente, a planta. Assim, a coexistência de hábitos fitófagos
e zoófagos em Heteroptera é de grande importância.
Os besouros-predadores (Coccinelidae) são, entre os besouros
(Coleoptera), os predadores mais importantes. Os hábitos
alimentares das larvas são semelhantes aos dos adultos e por isso
suas mandíbulas são, em geral, semelhantes. Muitas espécies são
predadoras, principalmente de afídeos, coccídeos e ácaros, e um
pequeno grupo de espécies têm hábito fitófago, com mandíbulas
adaptadas para cortar e triturar o tecido das plantas, alimentando-se
principalmente de plantas das famílias Cucurbitaceae e Solanaceae
(ver capítulo 22). Os coccinelídeos predadores são eficientes na
busca das presas em todos os ambientes, além de serem muito
vorazes, o que os caracteriza como eficientes predadores,
principalmente de afídeos (HODEK, 1973).
Os neurópteros, conhecidos no Brasil como crisopídios ou
bichos-lixeiros, pelo hábito das larvas de carregar detritos em seu
dorso, são predadores eficientes de outros insetos. Por serem
comuns nos mais variados agroecossistemas e apresentarem
potencial de uso como predadores em programas de controle
biológico de pragas, os neurópteros (crisopídios) têm chamado a
atenção, mas no Brasil são ainda pouco conhecidos e explorados
nesse sentido (ver capítulo 23). As larvas são predadoras e os
adultos alimentam-se de néctar, pólen e/ou honeydew (CANARD,
2001). As presas das larvas e dos poucos adultos predadores
consistem de artrópodes pequenos, relativamente imóveis e com
tegumento, suficientemente, macio para serem perfurados ou
triturados pelas suas peças bucais, como ácaros, moscas-brancas,
psilídios, pulgões, cochonilhas, ovos e larvas pequenas de
lepidópteros, psocópteros e tripes, além de ovos e larvas pequenas
de besouros, moscas, etc. (ALBUQUERQUE et al., 2001).
Sugadores de sangue
Os insetos sugadores de sangue (hematófagos), alimentam-se
do sangue de diferentes hospedeiros e podem transmitir agentes
patogênicos. Espécies de Diptera, Hemiptera, Phthiraptera,
Siphonaptera, por exemplo, são vetores de agentes de doença
epidemiológicas tais como dengue, malária, leishmaniose, doença
de Chagas e peste bubônica. A atividade hematofágica pode ser
desempenhada por imaturos e adultos de ambos os sexos, ou,
exclusivamente, por fêmeas que procuram os hospedeiros para a
oogênese (FORATTINI, 2002). Algumas espécies, embora não
hematófagas, podem provocar reações alérgicas, causadas por
compostos presentes na saliva que é liberada no momento da
picada, ou pela inoculação de substâncias tóxicas (veneno). Outras
espécies se desenvolvem no interior de hospedeiros vertebrados,
alimentando-se dos tecidos e sangue, provocando lesões e
desenvolvimento de infecções secundárias associadas a bactérias e
fungos (ver capítulo 24).
Outros hábitos alimentares

Outros recursos alimentares explorados por inúmeras espécies
de insetos são os detritos, os quais podem conter relativamente
poucos nutrientes como é o caso de troncos mortos, penas,
acículas, etc., até grandes concentrações de energia e nutrientes
essenciais como carcaças e fezes. Alguns recursos têm
disponibilidade constante no tempo e no espaço, como é o caso de
folhas e ramos, e outros são efêmeros, como carcaças e ovos em
decomposição. A detritivoria como hábito alimentar é amplamente
utilizada por uma gama enorme de insetos pertencentes a diversas
ordens. Hábito alimentar sofisticado e relativamente pouco
compreendido será apresentado e discutido de forma pioneira neste
livro (ver capítulo 16).
Abrangência e implicações do estudo

da bioecologia e nutrição dos insetos
Os estudos na área da bioecologia e nutrição dos insetos
passaram por uma série de transformações. Inicialmente, as
pesquisas se concentraram em determinar os hábitos alimentares e
as exigências nutricionais qualitativas, ou seja, as exigências
nutricionais básicas (aminoácidos, vitaminas, sais minerais,
carboidratos, esteróis, lipídios, ácidos nucleicos, água) necessárias
para o desenvolvimento e a reprodução normal dos insetos. Nesse
contexto, vários trabalhos foram publicados, por exemplo, a revisão
da nutrição e metabolismo de insetos (UVAROV, 1928), o regime
alimentar dos insetos (BRUES, 1946) e os clássicos trabalhos de G.
Fraenkel, reunidos de forma sucinta em Fraenkel (1959). Esses
estudos permitiram o desenvolvimento de dietas artificiais (SINGH,
1977; SINGH; MOORE, 1985), as quais propiciaram condições para
a criação em massa de insetos em laboratório, com utilidades
múltiplas em programas de manejo de pragas como, por exemplo,
em controle biológico, genético, técnica do macho estéril, produção
de feromônios.
Gradativamente, além do estudo nutricional qualitativo, o
enfoque quantitativo acerca de concentrações e proporções de
nutrientes passou a ser abordado. Várias técnicas foram
desenvolvidas para medir o consumo e a utilização de alimentos por
insetos (WALDBAUER, 1968; KOGAN, 1986a). Uma relação
bibliográfica selecionada sobre nutrição quantitativa de insetos
imaturos foi publicada (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981),
assunto complementado posteriormente (SLANSKY JUNIOR;
SCRIBER, 1982).
A chamada dietética dos insetos (BECK, 1972; BECK; REESE,
1976) ou nutrição quantitativa (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981)
expandiu-se, envolvendo aspectos comportamentais e fisiológicos
dos insetos, que variam segundo a presença de diferentes
nutrientes e compostos secundários ou não nutricionais
(aleloquímicos). Os fatores abióticos também condicionam
respostas comportamentais e fisiológicas; por exemplo, a decisão
de migrar ou entrar em diapausa com a queda de temperatura e
diminuição do fotoperíodo, ou aumentar a produção metabólica de
água nas condições de baixa umidade. Essas respostas acarretam,
ao longo do tempo, consequências ecológicas e evolucionárias.
A chamada lógica do pensamento ecológico nutricional de
insetos ou paradigma desenvolve-se em três estágios. No primeiro
estágio, considerando-se um ambiente ideal, isto é, fatores
abióticos, como luz, temperatura, umidade, em condições ideais, e
fatores bióticos, alimento em abundância e de elevada qualidade
nutricional, ausência de inimigos naturais, etc., o inseto atinge seu
potencial fisiológico máximo no desempenho de suas atividades
biológicas, com consequente contribuição reprodutiva para a
próxima geração ao nível máximo. Em um segundo estágio,
considerando-se o ambiente natural, o qual apresenta variações nos
seus componentes abióticos e bióticos, ocorre redução no potencial
fisiológico do inseto e na capacidade de contribuição reprodutiva. No
último estágio, após a avaliação do ambiente pelo inseto, segue-se
uma “tomada de decisão” e surge a resposta como resultado aos
estímulos captados.
As respostas dos insetos aos sinais do ambiente envolvem três
processos fisiológicos e comportamentais. A alternativa é a
manutenção do status quo, ou seja, continuar desempenhando a
atividade em curso, no intuito de alcançar o seu desempenho
máximo. Outra opção consiste em compensar (resposta
compensatória) determinadas variações no ambiente biótico a
abiótico. Assim, o inseto pode aumentar o consumo de certos
alimentos de menor qualidade nutricional, ou expor-se ao sol para
compensar a queda de temperatura. Uma terceira opção consiste
numa resposta induzida, para a qual o inseto está geneticamente
programado. Em geral, isto decorre como resposta a sinais do
ambiente (por exemplo, diminuição do fotoperíodo, queda de
temperatura), e o inseto troca para um desempenho máximo
diferente em consequência das condições menos favoráveis, como,
por exemplo, ao iniciar o processo de diapausa. Qualquer que seja a
resposta, implica consequências ecológicas para o inseto, pois elas
representam maior ou menor “custo”. Ao longo do tempo, essa
resposta resultará em consequências evolucionárias, com o
surgimento dos diferentes estilos de vida dos insetos (SLANSKY
JUNIOR; SCRIBER, 1985).
Bioecologia e nutrição dos insetos e

manejo integrado de pragas
Por definição, o manejo integrado de pragas (MIP) compreende
a utilização dos múltiplos métodos de controle. Para sua
implementação, é necessário que se entenda e planeje o
agroecossistema em questão, que se analise a relação custo–
benefício da implementação do MIP, que se conheça a tolerância da
cultura aos danos dos insetos, que se determine a época da
utilização de inseticidas e, finalmente, que se eduquem as pessoas
a entender e aceitar o MIP (LUCKMANN; METCALF, 1982; KOGAN;
JEPSON, 2007).
No conceito de integração de várias táticas para o manejo de
insetos-praga estão incluídas aquelas que se inserem no contexto
da bioecologia e nutrição (ver capítulos 25 e 26), por exemplo, a
utilização de cultivares resistentes, as quais possuem atributos
químicos e/ou físicos que causam efeito adverso na biologia dos
insetos (antibiose) ou que fazem com que determinada planta seja
menos preferida que outra para alimentação e/ou oviposição
(antixenose). Aqui estão incluídas também a resistência ecológica
por evasão ou escape do hospedeiro, ou seja, pela não coincidência
da fenologia da planta com a do inseto-praga ou, ainda, a
resistência induzida, a qual consiste em modificar as condições do
ambiente, com o objetivo de afetar negativamente a biologia dos
insetos (MAXWELL; JENNINGS, 1980; KOGAN, 1986b; KOGAN;
JEPSON, 2007).
O uso de plantas atrativas ou preferenciais é uma das táticas de
controle de insetos em que a planta, isto é, a fonte alimentar, é
manipulada, com a finalidade de minimizar o impacto dos insetos-
praga nas culturas. Vários casos são conhecidos de plantas
atrativas, as quais são usadas como plantas-armadilha ou na forma
de iscas tóxicas (partes das plantas são misturadas aos inseticidas),
com resultados altamente positivos (ver item Culturas ou plantas-
armadilha no capítulo 26). Ainda a consorciação de plantas em
sistemas agrícolas, tornando-as menos evidentes ao ataque dos
insetos, a suplementação de nutrientes para atrair inimigos naturais
ou para concentrar insetos-praga em um determinado local, para
facilitar o seu controle, uso de atraentes, repelentes e agentes que
interrompam o processo alimentar se inserem como táticas de
manejo de insetos com forte apelo ecológico-nutricional. Muitas
dessas táticas são ainda pouco utilizadas, pelo fato de serem pouco
entendidas, pouco avaliadas e, principalmente, pouco difundidas.
Considerações finais
O estudo dos insetos sob a ótica da bioecologia e da nutrição
(ecologia nutricional) envolve a integração da várias áreas de
conhecimento, como bioquímica, fisiologia e comportamento, dentro
de um contexto ecológico e evolucionário (SLANSKY JUNIOR;
RODRIGUEZ, 1987). Muitas informações científicas sobre a biologia
dos insetos foram sendo acumuladas ao longo dos anos, entretanto,
pouco se tem feito em termos de análise dessas informações,
considerando-se as áreas do conhecimento mencionadas, de forma
conjunta.
A análise dos dados, na visão holística e abrangente da
ecologia nutricional, resulta no surgimento de questões para as
quais as respostas não estão ainda disponíveis. Por exemplo,
vamos considerar um agroecossistema qualquer, como no caso de
uma plantação de soja. Sabe-se que várias espécies de insetos
atacam essa cultura simultaneamente. Quais são os efeitos da
competição inter e intraespecífica na biologia das espécies
envolvidas? Como os insetos reagem às variações dos fatores
abióticos, tais como flutuações de temperatura e troca de
fotoperíodo? Como o comportamento alimentar do inseto e a sua
fisiologia são afetados com as trocas na qualidade nutricional do
alimento ao longo do tempo? Como se comporta um inseto
parasitado em termos de alimentação, reprodução e dispersão?
Quais fatores fazem com que certas espécies de insetos passem do
status de não pragas ao de pragas importantes? Essas e outras
perguntas devem ser respondidas, e a abordagem sob a ótica da
bioecologia e nutrição de insetos (ecologia nutricional lato sensu)
serve como o princípio básico para a análise dessas questões.
Está claro que muitos processos ecológicos, fisiológicos e
comportamentais demonstrados pelos insetos ligam-se ao contexto
nutricional. Assim, é de extrema importância o conhecimento do
comportamento e da preferência alimentar, dos hábitos alimentares,
e das necessidades nutricionais dos insetos e as suas
consequências no crescimento, na sobrevivência, na longevidade,
na reprodução, nos movimentos, nos hábitos gregários, etc. Isto
permitirá o delineamento de uma estratégia de controle que inclua
as mais variadas táticas. Por exemplo, o conhecimento da
preferência dos insetos por determinadas plantas permite que se
usem essas plantas como armadilhas para atrair os insetos e
facilitar o seu controle; ou a preferência por plantas em
determinados estágios do seu desenvolvimento possibilita a
manipulação da época de plantio para um controle mais eficiente.
Ainda, a constatação de características físicas, como a presença de
pilosidade, a dureza dos tecidos, e químicas, como a quantidade e
proporção dos nutrientes e a presença de compostos não
nutricionais (aleloquímicos) com propriedades de toxicidade
potencial criam perspectivas para a manipulação dessas
características como alternativas de controle de insetos pragas.
Dessa forma, estudos nessa área, tanto no contexto básico
como aplicado, devem ser encorajados. Esses estudos certamente
irão contribuir com informações altamente relevantes para se
entender os diferentes estilos de vida dos insetos, e para manejá-los
de forma mais eficiente em programas de manejo integrado de
pragas.
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Capítulo 2
Índices nutricionais para medir
consumo e utilização de alimentos por
insetos
José R. P. Parra
Antônio R. Panizzi
Marinéia L. Haddad
Introdução
A nutrição pode ser enfocada sob o aspecto qualitativo e
quantitativo. A nutrição qualitativa trata exclusivamente dos
nutrientes exigidos sob o ponto de vista químico. Nesse aspecto, é
perfeitamente conhecido que, independentemente da posição
sistemática e do hábito alimentar dos insetos, as exigências
nutricionais qualitativas são semelhantes e, excetuando-se uma
necessidade geral de esteróis, são próximas às dos animais
superiores. Assim, os insetos têm como exigências nutricionais
básicas, aminoácidos, vitaminas e sais minerais (nutrientes
essenciais) e carboidratos, lipídios e esteróis (nutrientes não
essenciais), os quais devem ser adequadamente balanceados,
especialmente na relação proteínas (aminoácidos): carboidratos (ver
capítulo 3).
Existem inúmeros trabalhos sobre nutrição de insetos desde o
início do século passado (UVAROV, 1928) e, a partir das revisões de
Brues (1946) e Fraenkel (1953), houve, especialmente, depois da
década de 1970, grande número de publicações sobre o assunto
(RODRIGUEZ, 1972; DADD, 1973, 1977, 1985; HOUSE, 1972,
1977; REINECKE, 1985; PARRA, 1991; ANDERSON; LEPPLA,
1992, THOMPSON; HAGEN, 1999; BELLOWS; FISHER, 1999;
COHEN, 2004). O desenvolvimento de dietas artificiais para insetos,
sobretudo após a década de 1960, propiciou um refinamento das
pesquisas sobre as exigências nutricionais (SINGH, 1977); em 1985
existiam meios artificiais para mais de 1.300 espécies de insetos
(SINGH, 1985). Este avanço nas técnicas de criação permitiu
descobrir que alguns grupos restritos de insetos exigem ácidos
nucleicos e, mesmo, vitaminas lipossolúveis como A, E e K1. Até
sofisticadas técnicas de produção de parasitoides in vitro (excluindo-
se o hospedeiro) têm sido desenvolvidas (CÔNSOLI; PARRA, 2002).
Esses autores referiram 73 espécies de parasitoides criadas in vitro,
16 pertencentes à Ordem Diptera e 57 à Ordem Hymenoptera. As
dietas artificiais para fitófagos, hoje utilizadas, têm a mesma
composição daquelas desenvolvidas nas décadas de 1960 e 1970
(ver capítulo 3).
Porém, demorou um pouco para que se desse a devida atenção
à nutrição quantitativa, pelas dificuldades técnicas na medição de
utilização de alimentos. Entretanto, hoje é sabido que o consumo e a
utilização de alimento constituem a condição básica para o
crescimento, o desenvolvimento e a reprodução dos insetos. Dessa
forma, a quantidade e qualidade do alimento consumido na fase
larval afetam a taxa de crescimento, o tempo de desenvolvimento, o
peso do corpo, a sobrevivência, bem como influenciam a
fecundidade, a longevidade, a movimentação e a capacidade de
competição de adultos. Larvas alimentadas inadequadamente levam
a pupas e adultos de “má qualidade”. Assim, uma dieta artificial para
Pseudoplusia includens (Walker) que não contenha óleo de germe
de trigo (fonte dos ácidos linoleico e linolênico) leva à deformação
das asas de todos os adultos (PARRA, J. R. P. observação pessoal).
Resultados semelhantes foram registrados por Bracken (1982) e
Meneguim et al. (1997) para outras espécies de lepidópteros.
A nutrição quantitativa (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981) ou
dietética (BECK, 1972) considera que não é somente importante,
para o inseto, as exigências nutricionais básicas, mas a proporção
(quantidade) de alimento ingerido, digerido, assimilado e convertido
em tecidos de crescimento. Essa quantidade varia conforme os
nutrientes e os compostos não nutritivos (como os aleloquímicos)
existentes no alimento. Alguns pesquisadores (SLANSKY JUNIOR;
RODRIGUEZ, 1987a) deram dimensão maior à nutrição quantitativa.
Assim, quando são examinadas e avaliadas as mudanças no
comportamento e na fisiologia dentro de um contexto ecológico (em
constantes mudanças), identificando as consequências ecológicas e
os aspectos evolucionários de tais comportamentos, a nutrição de
insetos alcança, segundo esses autores, significado mais amplo,
transformando-se na ecologia nutricional de insetos. Segundo esses
autores, a maioria, se não todos os processos ecológicos,
fisiológicos e comportamentais de insetos, corre dentro de um
contexto nutricional, que inclui alimentação, crescimento,
metabolismo, síntese de enzimas, acúmulo de lipídios, diapausa,
voo, reprodução.
Considerando que as medidas de consumo e utilização são o
limite entre a fisiologia alimentar e o comportamento de seleção da
planta hospedeira, seu estudo tem uma série de aplicações não
somente na área básica de nutrição, ecologia de comunidades e
comportamento, mas também nas áreas aplicadas de controle por
meio de resistência de plantas e controle biológico (KOGAN;
PARRA, 1981; PARRA, 1991; COHEN, 2004; JERVIS, 2005).
Assim, os conceitos básicos de consumo e utilização de
alimentos foram desenvolvidos por nutricionistas, relacionando a
qualidade do alimento consumido com o seu efeito no crescimento e
desenvolvimento de animais (KLEIN; KOGAN, 1974). Os ecologistas
utilizaram esse tipo de análise como base para estudos de fluxo de
energia em comunidades (MUKERJI; GUPPY, 1970; LATHEEF;
HARCOURT, 1972). Estudiosos em manejo de pragas podem usar
medidas de consumo e de taxas de crescimento no desenvolvimento
de modelos de simulação para determinação dos níveis de dano
econômico de pragas (STIMAC, 1982) ou mesmo para avaliar a
parte da planta preferida pelo inseto (GAMUNDI; 1988). O processo
que determina a seleção da planta hospedeira por um inseto, ou
seja, a relação inseto–planta (ver capítulo 5) é uma aplicação de
medidas de consumo e utilização por insetos. A interação de
aleloquímicos e nutrientes tem sido determinada por meio de índices
nutricionais, fornecendo subsídios à compreensão dos mecanismos
de resistência de plantas a insetos (REESE, 1977). O estudo de
índices nutricionais pode ser feito em dietas naturais ou artificiais e
explicar os fenômenos que ocorrem em condições variáveis de
temperatura (SOUZA et al., 2001), umidade, fotoperíodo, parasitismo
e mesmo de nutrientes no solo (OLIVEIRA et al., 1990),
aleloquímicos, plantas transgênicas, estudos enzimáticos ou até
canibalismo (NALIM, 1991). Para dietas artificiais, a adequação
nutricional de uma dieta ou mesmo a determinação do recipiente
mais adequado podem ser feitas por meio de medidas de consumo e
utilização. Assim, Souza et al. (2001), empregando índices de
consumo e utilização de alimento, concluíram que para Spodoptera
frugiperda (J.E. Smith) a melhor temperatura de criação é a de 30
°C, porém para Heliothis virescens (Fabr.) e Diatraea saccharalis
(Fabr.) tanto faz criá-los a 25 °C ou a 30 °C (Tabela 1).
Tabela 1. Taxa de consumo relativo (RCR), razão de crescimento

(GR), taxa metabólica relativa (RMR), digestibilidade aproximada
(AD), eficiência de conversão do alimento ingerido (ECI), eficiência
de conversão do alimento digerido (ECD), custo metabólico (CM) e
mortalidade para lagartas de Spodoptera frugiperda, Heliothis
virescens e Diatraea saccharalis criadas em dieta artificial a 25 °C e
30 °C, UR de 60% ±10% e fotofase de 14 horas.
S. frugiperda H. virescens D. saccharalis
Índice nutricional(1)
25 °C 30 °C 25 °C 30 °C 25 °C 30 °C
0,5653± 0,5620± 0,8139± 1,2289± 0,8848± 1,0899±

RCR (g/g/dia)
0,1364a 0,0231a 0,0333b 0,0472a 0,0497b 0,0667a
0,0835± 0,1407± 0,1500± 0,2315± 0,0771± 0,1142±

GR (g/g/dia)
0,0060b 0,0040a 0,0036b 0,0041a 0,0016b 0,0026a
RMR (g/g/dia) 0,2057± 0,0748± 0,3026± 0,5264± 0,1879± 0,4619±
0,1260a 0,0084a 0,0315b 0,0474a 0,0132b 0,0619a
42,04± 38,90± 54,55± 60,64± 31,43± 50,91±

AD (%)
3,39a 1,00a 2,22b 1,68a 1,37b 2,16a
19,67± 26,26± 19,77± 19,53± 9,52± 11,64±

ECI (%)
1,44b 1,40a 0,95a 0,56a 0,39b 0,60a
53,30± 67,06± 40,07± 33,73± 31,87± 24,23±

ECD (%)
5,06b 3,04a 2,99a 1,66a 1,51a 1,45b
46,70± 32,94± 59,93± 66,27± 68,13± 75,77±

CM (%)
5,06a 3,04b 2,99a 1,66a 1,51b 1,45a
58,0± 52,0± 18,0± 20,0± 12,0± 20,0±

Mortalidade (%)
14,00a 25,80a 6,60a 12,60a 9,80a 17,90a
(1)
As comparações estatísticas são feitas entre cada espécie e em duas temperaturas.
Fonte: Souza et al. (2001).
Recentemente, Coudron et al. (2006) propuseram o termo

nutrigenômica ou genômica nutricional, que tem por objetivo fornecer
informações sobre o impacto da nutrição em muitos parâmetros
bioquímicos, por meio da investigação de como ela altera os
padrões de expressão gênica global. Seriam identificados
marcadores moleculares de insetos que poderiam ser usados como
indicadores iniciais da resposta a diferentes fontes nutricionais. Tais
marcadores moleculares poderiam ser escolhidos pelo grau de
expressão e avaliados para adequação como marcadores
nutricionais, examinando o desenvolvimento e a expressão, por
geração. Marcadores ideais seriam aqueles altamente expressos, os
que se manifestariam na 1ª geração para um estágio de
desenvolvimento e que seriam consistentes durante muitas
gerações. O exemplo inicial foi mostrado pelos autores com Perillus
bioculatus (F.) (Heteroptera: Pentatomidae), criando-o numa dieta
ótima e numa subótima e analisando a presença de genes
expressos diferencialmente nos dois tratamentos. Segundo os
autores, pesquisas futuras na área poderão fornecer melhor
definição da regulação bioquímica, fisiológica e genética da
adequação, qualidade e alta performance em populações de insetos.
A genômica poderia ser útil ainda na avaliação da taxa de risco de
inimigos naturais introduzidos, por ser um método mais rápido para
identificar e avaliar potenciais hospedeiros alternativos; em uma
perspectiva mais ampla, poderá ser importante para o uso efetivo do
controle biológico e outros métodos de controle, bem como melhorar
a sustentabilidade na agricultura.
Índices nutricionais para medir

consumo e utilização de alimentos
Os primeiros trabalhos sobre consumo e utilização de alimentos
por insetos foram feitos com alimentos naturais, sem nenhuma
padronização, utilizando-se métodos de precisão variáveis, o que
gerou muita confusão. Assim, Waldbauer (1968) fez uma revisão
sobre o assunto e padronizou os índices para medir consumo e
utilização de alimentos por insetos fitófagos. Esse trabalho é, ainda
hoje, a base para aqueles que se dedicam à nutrição quantitativa ou
dietética, embora Kogan e Cope (1974) e Scriber e Slansky Junior
(1981) tenham sugerido algumas alterações que foram aceitas pela
comunidade científica. Esses índices são os seguintes (PARRA,
1991):
a. Taxa de consumo relativo (RCR)
b. Taxa metabólica relativa (RMR)
c. Taxa de crescimento relativo (RGR)

d. Eficiência de conversão do alimento ingerido (ECI)
e. Eficiência de conversão do alimento digerido (ECD)
f. Digestibilidade aproximada (AD)
O significado das variáveis das diferentes fórmulas é o seguinte:

T = tempo de duração do período de alimentação.
I = alimento consumido durante T.
B = alimento utilizado durante Ti.
B – (I – F) – M
F = alimento não digerido + produtos de excreção.
M = (I - F) - B = alimento metabolizado durante T (parte do
alimento assimilado, que foi utilizado na forma de energia para o
metabolismo).
I-F = alimento assimilado durante T (representa a parcela de I
que foi utilizada pelo inseto para conversão em biomassa e para o
metabolismo).
B = Peso médio das lagartas durante T (algumas formas de
determinação são mostradas em KOGAN, 1986).
Técnicas experimentais
Os dados necessários para a determinação desses índices
incluem: a quantidade de alimento consumido no tempo T; o ganho
de peso pelo inseto no período T e a excreção total (incluindo
exúvias, secreções, casulos e fezes). Além desses dados, o volume
de CO2 produzido na respiração pode ser exigido em certos tipos de
estudos. É importante que na determinação dos índices nutricionais
adote-se, para todos os dados, uma padronização, utilizando-se
para os parâmetros o peso de matéria fresca ou o peso de matéria
seca. É preferível a utilização de peso seco, especialmente quando
os índices forem determinados em dietas artificiais, pois a perda de
água do meio é substancial, tornando-se difícil a correção para se
trabalhar com o peso fresco. Os índices calculados com base no
peso de matéria fresca não têm valor comparativo por causa da
diferença da porcentagem de água no alimento, fezes e tecidos do
inseto. Entretanto, o conhecimento da quantidade de água é
fundamental para o entendimento de adaptações a diferentes estilos
de vida, nas quais a sua utilização tem consequências ecológicas
importantes (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). A seleção do
período (por exemplo, o ciclo todo, um estágio ou um ou mais
ínstares) para medir consumo e utilização é fundamental. Períodos
definidos fisiologicamente oferecem a vantagem de poderem ser
reproduzidos e comparáveis com os resultados de outros
experimentos.
Quantidade de alimento consumido

Este parâmetro é resultante da diferença entre a quantidade de
alimento que se ofereceu ao inseto, no início do experimento, e a
sobra de alimento no final do período de estudo. O peso inicial tem
que ser determinado em peso fresco e o peso seco é obtido com
base nos pesos fresco e seco de uma alíquota que deve ser tanto
quanto possível semelhante ao alimento oferecido. Quando foram
usadas folhas, Waldbauer (1964) e Soo Hoo e Fraenkel (1966)
encontraram que uma grande precisão é obtida cortando-se folhas
em duas porções simétricas ao longo da nervura central, usando-se
uma porção como alimento e outra como alíquota. Essas alíquotas
devem ser mantidas nas mesmas condições do lote experimental. A
qualidade do alimento deve ser preservada, mantendo-se a umidade
(especialmente com papel de filtro) no recipiente utilizado e
trocando-se o alimento com frequência (diariamente). Para que não
haja alteração do alimento a ser oferecido ao inseto, o ideal seria
que a determinação fosse feita no próprio vegetal intacto, sem que
se destacasse a estrutura (p. ex., folha) a ser consumida. Embora
isso possa ser realizado por meio de gaiolas que encerrem o inseto
junto à parte a ser consumida, esse procedimento nem sempre é
viável. Dessa forma, como a alíquota deve ser mantida nas mesmas
condições, pode ser que haja absorção de umidade pela folha (se
for o caso) e muitas vezes pode ocorrer um “consumo negativo”
(peso que sobrou maior que o peso de alimento oferecido). Para
evitar esse problema, quando se determinar o consumo de lagartas
muito pequenas (1º e 2º ínstares), deve-se trabalhar com grupos de
lagartas (CRÓCOMO; PARRA, 1985). Esses erros são comuns,
especialmente nos primeiros ínstares (CRÓCOMO; PARRA, 1985,
SCHMIDT; REESE, 1986) ( Figura 1) Em geral, quando os estudos
são conduzidos computando-se todo o alimento consumido na fase
larval, os erros são minimizados. Outro aspecto a ser considerado é
que deve ser sempre fornecida uma quantidade que permita uma
sobra de alimento. Assim, para esses tipos de estudos, deve-se ter
conhecimento prévio do hábito alimentar do inseto, para que se
possa colocar uma quantidade de alimento suficiente para o período
de estudo. Uma série de fórmulas para determinar o peso de
alimento ingerido foi proposta por Waldbauer (1968), Crócomo;
Parra (1979) e Crócomo; Parra (1985), baseando-se em área ou em
peso, ocorrendo, entretanto, diferenças grosseiras entre os métodos
(KOGAN, 1986).
Figura 1. Coeficiente de variação (CV) das médias de consumo
diário acumulado das lagartas de Spodoptera frugiperda criadas em
milho, trigo e sorgo. Temperatura: 25 °C ± 2 °C, umidade relativa:
60% ± 10% e fotofase de 14 horas.
Fonte: Crócomo e Parra (1985).
Ganho de peso pelo inseto

Como não se pode medir o peso seco do inseto no início do
experimento, faz-se uma estimativa da porcentagem de matéria seca
de uma alíquota, de uma larva idêntica, seca até peso constate (55
°C–60 °C). Lagartas muito pequenas, como certos representantes
de Noctuidae, devem ser pesadas em grupos de 100, pois em razão
de seu peso diminuto não sensibilizam as balanças comumente
existentes (exceto microbalanças, altamente sensíveis). É
conveniente matar a lagarta de forma rápida, evitando a liberação de
fezes, ou por congelamento em freezer ou por imersão em nitrogênio
líquido, antes de colocar o inseto para secar. O momento da
pesagem é fundamental para que não ocorram erros. Assim, o
resíduo de alimento que permanecer no trato digestivo, pode, no
início ou final do experimento, causar erros na determinação do
ganho de peso. O aparelho digestivo dos insetos poderá estar vazio
antes ou logo após a ecdise, pois, de um modo geral, os insetos
esvaziam o trato digestivo antes de cada “muda”. A manutenção dos
insetos sem se alimentarem por certo período de tempo nem sempre
leva à eliminação de todas as fezes (WALDBAUER, 1968), já que
alguns chegam, quando mantidos em inanição, a reter uma
quantidade de fezes maior do que os que recebem alimento, por
causa do estresse causado pela interrupção da alimentação. A
ecdise pode levar a erros de determinação de ganho de peso.
Assim, o inseto alcança um peso máximo em cada ínstar e perde
peso durante a muda, pois a cutícula mudada e a energia usada na
ecdise contribuem para perdas que chegam a ser da ordem de 45%
(WALDBAUER, 1962). Para estudos com apenas um ínstar, deve-se
dar preferência ao último, pelo grande percentual de alimento
consumido, o que facilitará as determinações (pesagens). O ganho
de peso é obtido subtraindo-se o peso no início do experimento do
peso alcançado no final do período experimental preestabelecido.
Medições das fezes

O peso seco das fezes pode ser medido diretamente, tomando-
se apenas o cuidado de coletá-las frequentemente e secá-las
imediatamente, para evitar decomposição e crescimento de fungos.
O peso fresco de fezes é difícil de ser determinado pela perda ou
ganho de água. Fezes de larvas de Automeris sp. (Lepidoptera)
perdem cerca de 26% de seu peso fresco em 24 horas
(WALDBAUER, 1968). Há casos em que é difícil a separação das
fezes, pois elas se misturam ao alimento, especialmente em dietas
artificiais. Nesses casos, recomenda-se a inversão do recipiente de
criação para que os pellets fecais sejam recolhidos na tampa deste.
Existem casos, como em estudos com pragas de grãos
armazenados, em que é impossível a separação das fezes do
alimento. Nessa situação, recorrem-se a métodos indiretos, como o
do ácido úrico.
No Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia
Agrícola da Escola Superior de Agricultura Luiz de
Queiroz/Universidade de São Paulo (Esalq/USP), para a
determinação desses índices, são utilizadas fichas apropriadas para
tomadas dos parâmetros (dados), necessários aos estudos com
dietas artificiais (Figuras 2 e 3); a informática permite, hoje, que cada
um elabore um modelo para registro de dados. O que interessa é
que constem nesses modelos os dados mostrados nas Figuras 2 e
3.
Obtido multiplicando-se 3 (peso fresco da dieta) pela relação peso
(1)
seco da dieta/peso fresco da dieta (Figura 3).

Figura 2. Planilha utilizada no Departamento de Entomologia,
Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Esalq para anotações dos
dados de consumo e utilização de alimentos por insetos.
Figura 3. Planilha utilizada no Departamento de Entomologia,
Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Esalq para anotações dos
dados e cálculo da perda de água da dieta artificial (alíquota).
Significado dos diferentes índices

nutricionais
Taxa de Consumo Relativo (RCR)

Representa a quantidade de alimento ingerido por miligrama de
peso corpóreo do inseto por dia, e é expressa em mg/mg/dia Pode
ser alterada em função da quantidade de água do alimento ou das
propriedades físico-químicas da dieta. Embora os insetos consumam
grande porcentagem de alimento (mais de 75%) no último ínstar, em
relação ao total de alimento consumido, o consumo é,
proporcionalmente ao tamanho, maior nos primeiros ínstares (Figura
4A e Tabela 2).
Figura 4. (A) Taxa de consumo relativo (RCR); (B) Taxa metabólica
relativa (RMR); (C) Taxa de crescimento relativo (RGR); (D)
Eficiência de conversão do alimento ingerido (ECI); (E) Eficiência de
conversão do alimento digerido (ECD); e (F) Digestibilidade
aproximada (AD) das lagartas de Spodoptera frugiperda alimentadas
com folhas de milho, trigo e sorgo. Temperatura: 25 °C ± 2 °C,
umidade relativa: 60% ± 10% e fotofase: 14 h.
Tabela 2. Alimento consumido (%) por ínstar do total de alimento

consumido durante o estágio larval.
% do Consumo total por ínstar
Inseto e alimento Referências
I II III IV V VI
Agrotis orthogonia(1)
Waldbauer
Triticum aestivum 0,21 0,42 2,3 8,70 31,60 56,80
(1968)
T. durum 0,15 0,48 3,10 9,10 32,90 54,20

Protoparce sexta(2)
Waldbauer
Folhas de fumo 0,08 0,53 1,90 10,50 86,40 -
(1968)
Agrotis ipsilon(3)
Waldbauer
Folhas de milho 0,06 0,18 0,77 2,60 10,40 86,00
(1968)
Pseudoplusia
includens(1)
Kogan e Cope
Folhas de soja 0,60 0,35 2,33 6,53 14,96 75,08
(1974)
Eacles imperialis
magnifica(3)
Crócomo e
Folhas de cafeeiro 0,37 1,43 3,78 15,13 84,87 -
Parra (1979)
Lonomia circumstans(3)
Folhas de cafeeiro 0,18 0,46 1,30 4,14 13,90 80,02 D’Antonio e
Parra (1984)
Alabama argillacea(1)
Carvalho e
Folhas de algodoeiro - - 7,90(4) 11,26 81,00 -
Parra (1983)
‘IAC –18’
Reis Filho
Erinnyis ello ello(1) 0,37 0,93 3,49 15,38 79,83 -
(1984)
(1)
Medição em peso seco; (2) medição em peso fresco; (3) medição em área; (4) consumo do 1º ao 3º ínstar.
Fonte: Parra, 1991.
Taxa Metabólica Relativa (RMR)

Representa a quantidade de alimento gasto em metabolismo
por miligrama de peso corpóreo (biomassa do inseto por dia) e é
expressa em mg/mg/dia (Figura 4B).
Taxa de Crescimento Relativo (RGR)

Indica o ganho de biomassa pelo inseto em relação ao seu peso
e é expressa em mg/mg/dia. Depende da qualidade do hospedeiro,
estado fisiológico do inseto e de fatores de ambiente (Figura 4C).
Eficiência de Conversão do Alimento

Ingerido (ECI)
Representa a porcentagem de alimento ingerido que é
transformado em biomassa. Esse índice tende a aumentar até o
penúltimo ínstar. No último ínstar, ocorrem mudanças fisiológicas e
um dispêndio extra de energia na fase anterior à pupação, o que
provoca um ganho de peso proporcionalmente menor pelo inseto
neste ínstar (Figura 4D).
Eficiência de Conversão do Alimento

Digerido (ECD)
É a estimativa da conversão da substância assimilada em
biomassa pelo sistema biológico (representa a porcentagem do
alimento digerido que é convertido em biomassa). A ECD cresce
com o desenvolvimento do inseto (Figura 4E). Variações podem
ocorrer com a idade, conforme a variação de RMR, da síntese de
lipídios, taxa de assimilação e atividade do organismo (SLANSKY
JUNIOR; SCRIBER, 1985). O inverso do EDC indica a porcentagem
de alimento metabolizado em energia para a manutenção da vida.
Portanto, 100-ECD corresponde ao custo metabólico. Almeida e
Parra (1988) demonstraram que custo é maior nas maiores
temperaturas, para D. saccharalis mantida em dieta artificial.
Digestibilidade Aproximada (AD)

Representa a porcentagem de alimento ingerido que é
efetivamente assimilado pelo inseto. Esse índice é uma aproximação
da tomada real de nutrientes através das paredes do intestino, uma
vez que a presença da urina nas fezes dificulta a medição acurada
da digestibilidade. O peso das fezes, nesse caso, não representa
apenas o alimento não ingerido, mas a este se somam os produtos
metabólicos descarregados na urina. Os valores obtidos para a
digestibilidade aproximada são, portanto, sempre inferiores aos
valores correspondentes à digestibilidade real. Essa diferença nos
fitófagos é desprezível. De modo geral, a digestibilidade diminui do
primeiro para o último ínstar (Figura 4F), existindo uma relação
inversa entre AD e ECD, já que as larvas menores digerem melhor o
alimento, pois elas tendem a selecioná-lo, evitando as nervuras das
folhas, que contêm grandes quantidades de fibras e preferindo
quase que exclusivamente o tecido parenquimatoso. Assim, a maior
parte do alimento consumido pela larva jovem é gasta em energia
para a manutenção e pouco é usado para crescimento. Nas larvas
mais velhas, o consumo é indiscriminado, incluindo as nervuras.
Dessa maneira, menor quantidade de alimento é utilizada para
energia e grande parte é incorporada como matéria do corpo,
aumentando, portanto, a ECD. A digestibilidade é também afetada
por balanceamento inadequado de nutrientes, deficiência de água
ou presença de aleloquímicos (BECK; REESE, 1976). Os índices
nutricionais têm sido discutidos com muito detalhe (WALDBAUER,
1968; KOGAN; COPE, 1974; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981;
COHEN, 2004). Segundo Slansky Junior e Scriber (1982), esses
índices nutricionais variam grandemente nas seguintes proporções:
RGR = 0,03 mg/dia/mg–0,39 mg/dia/mg; RCR = 0,04 mg/dia/mg–2,3
mg/dia/mg; AD = 9%–88%; ECD = 18%–89% e ECI = 0,6%–68%.
Um resumo desses valores para S. frugiperda alimentada de sorgo,
milho e trigo é mostrado na Figura 5.
Figura 5. Médias dos parâmetros e índices nutricionais obtidos
para as lagartas de Spodoptera frugiperda alimentadas com
milho (M), trigo (T), e sorgo (S). Temperatura: 25 °C ± 2 °C,
umidade relativa: 60% ± 10% e fotofase: 14 h.
Taxas e eficiências para consumo de compostos específicos

podem também ser calculadas (WALDBAUER, 1968). Slansky
Junior e Feeny (1977) propuseram os seguintes termos para
descrever a utilização de nitrogênio (N): taxa de N, isto é, miligramas
de biomassa de N ganha/dia (NAR); taxa de consumo de N, isto é,
miligramas de N ingerido/dia (NCR); e eficiência de utilização de N
(NUE). Esta última é calculada da seguinte forma:
A taxa de biomassa de N ganha é obtida multiplicando-se o

peso seco ganho pela porcentagem média de N numa larva-
testemunha. Assume-se que eficiência de conversão de N
assimilado em biomassa de N da larva seja 100%. Como parte do N
assimilado é excretado como ácido úrico, alantoína, ácido alantoico
ou outros compostos, a NUE é subestimada por esses cálculos.
Gamundi (1988) observou que a NUE é maior em folhas de soja
(superiores ou inferiores) em relação a vagens de soja ‘Bragg’ para
Anticarsia gemmatalis Hübner, com menor eficiência de utilização do
nitrogênio nas larvas oriundas de vagens em relação às
provenientes de folhas. Lee et al. (2004) estudaram a diferença
entre a fase solitária e gregária de Spodoptera exempta (Walker) e
observaram que a fase gregária apresentou maior eficiência de
conversão de nitrogênio, numa dieta com o mínimo de proteína, e,
acumulou mais lipídios por quantidade de carboidrato consumido em
dieta deficiente em carboidrato. Thompson e Redak (2005)
estudaram o comportamento alimentar e a seleção de nutrientes em
um inseto, Manduca sexta (Cr.), e as alterações induzidas pelo
parasitismo de Cotesia congregata (Say). Assim, lagartas não
parasitadas regulam a tomada de proteína e carboidrato, com
proporções variáveis. Elas consomem iguais quantidades de
nutrientes, independentemente da relação proteína–carboidrato, e
crescem igualmente. Se se reduz o nível de combinação dos
nutrientes, a lagarta abandona a regulação e se alimenta ao acaso.
Lagartas parasitadas não regulam a tomada de alimento. O
consumo de nutrientes varia bastante, mas o crescimento não é
afetado. Se às lagartas for oferecida escolha de dieta contendo
quantidades iguais de caseína e sacarose, mas gordura variável
(óleo de milho), elas falham em regular a tomada de gordura,
embora ambas, lagartas parasitadas e não parasitadas, prefiram a
dieta contendo alto teor de gordura.
Métodos utilizados para medir

consumo e utilização de alimentos por
insetos
Método direto
Gravimétrico
É o método mais utilizado para medir consumo e utilização de
alimentos. Embora demande tempo considerável, exige apenas
balança e estufa para tal determinação. É difícil realizar a medição
de utilização de alimento em insetos mantidos em dietas artificiais ou
em situações nas quais eles vivem dentro do substrato alimentar tais
como: pragas de produtos armazenados, minadores, brocas de
colmo, de frutos e coprófagos (KOGAN, 1986).
Métodos indiretos
Nesses métodos são utilizados produtos, que adicionados às
dietas, permitem a determinação do consumo e utilização de uma
forma indireta. O composto a ser adicionado não deve ser tóxico nas
concentrações utilizadas e nem ser metabolizado pelos insetos.
Têm-se usado, no decorrer dos anos, vários compostos como
lignina, amido, substâncias que ocorrem nos pigmentos de plantas
(chromogens), corantes (os mais diversos), óxido de ferro, sulfato de
bário, óxido crômico, materiais radioativos, etc.
Método colorimétrico
Para a determinação de consumo e utilização de alimento nesse
método são utilizados corantes, dos quais os mais comuns são óxido
crômico (McGINNIS; KASTING, 1964), calco oil red N-1700 (DAUM
et al. 1969), solvent red 26 e soluble blue (BREWER, 1982) e
amaranth – acid red 27 (HORI; ENDO, 1977; KURAMOCHI;
NISHIJIMA, 1980), citados por Kogan (1986). Entre esses métodos
serão citados com detalhes aqueles que utilizam como marcadores
calco oil red e óxido crômico.
Entre os inúmeros corantes utilizados, o calco oil red N-1700 ou
solvent red 26, obtido na Keystone Aniline and Chemical, Chicago,
Illinois, EUA, é o que tem dado os melhores resultados. Esse
método foi desenvolvido, inicialmente, por Daum et al. (1969) para
medir ingestão do adulto de Anthonomus grandis Boh. O
procedimento é mais ou menos o seguinte: o corante deve ser
adicionado à dieta na base de 100 ppm a 1.000 ppm. Para facilitar a
incorporação, o corante deve ser dissolvido em óleo (por exemplo,
óleo de milho, de algodão e de germe de trigo) (HENDRICKS;
GRAHAM, 1970). A marcação torna-se mais visível quando o
corante é dissolvido em óleo de milho ou algodão, em relação à
acetona ou ao álcool; as larvas, pré-pupas e pupas devem ser
lavadas com acetona para evitar contaminação externa pelo corante.
O calco oil red concentrado nas larvas, pupas e fezes é extraído com
o auxílio de maceradores de tecidos e com acetona, a solução deve
ser filtrada e as concentrações medidas em um espectrofotômetro,
ajustando a escala de comprimento de onda em 510 µm (DAUM et
al., 1969). Se necessário, o resíduo do corante do papel de filtro
utilizado deve ser extraído em aparelho Soxhlet. Wilkinson et al.
(1972) verificaram que esse corante pode ser adicionado às dietas
dos lepidópteros Pieris rapae (L.), Helicoverpa zea (Boddie) e
Trichoplusia ni (Hübner) sem prejuízos para o desenvolvimento
normal desses insetos; o mesmo fato já havia sido observado por
Gast e Landin (1966), Lloyd et al. (1968) e Daum et al. (1969) para
A. grandis e por Hendricks e Graham (1970) e Jones et al. (1975)
para os lepidópteros H. virescens e H. zea, respectivamente.
Parra e Kogan (1981) observaram que o calco oil red, na base
de 1 g/L de dieta artificial dissolvido em óleo de germe de trigo,
afetou o consumo de P. includens reduzindo-o em cerca de 50% em
relação à testemunha.
A digestibilidade aproximada (AD) pode ser calculada sem
coleta das fezes ou medição do alimento consumido. Assim,
em que:
MF = concentração do marcador nas fezes.
MA = concentração do marcador no alimento.
Caso se conheça o peso das fezes ou do alimento consumido,
pode-se calcular o peso do alimento consumido = x peso das
fezes ou peso das fezes = x peso do alimento consumido.
O método do óxido crômico consiste na adição de uma
concentração conhecida de óxido crômico à dieta (4%) (dissolvido
em um meio básico) e determinação da concentração desse
elemento nas fezes. Este método consiste em uma oxidação líquida
de Cr2O3 a Cr2O-27, seguido por determinação colorimétrica do íon
dicromato, com difenilcarbazide. As amostras são digeridas com
uma mistura de ácido perclórico – ácido sulfúrico – molibdato de
sódio por 30 minutos. O material digerido frio é diluído com
defenilcarbazide e a absorbância medida a 540 µm, contra um
“branco”, consistindo de 9,5 mL de H2SO4 0,25 N e 0,5 mL de
difenilcarbazide. Esse método foi descrito pela primeira vez por
McGinnis e Kasting (1964) para medir a digestibilidade aproximada
de Agrotis orthogonia Morrison (Lepidoptera). Segundo esses
autores, tal método foi mais rápido, prático e melhor que o
gravimétrico. Entretanto, Daum et al. (1969) o consideram um
procedimento químico empírico, que é facilmente influenciado pelo
tempo de reação e temperatura, apresentando, ainda, a
desvantagem de empregar ácidos perigosos como o perclórico e
sulfúrico, além de exigir uma pessoa treinada em química analítica.
McMillian et al. (1966) verificaram que o óxido crômico teve um
efeito inibidor na alimentação dos lepidópteros H. zea e S.
frugiperda. Em vez de usar a determinação colorimétrica, por meio
de defenilcarbazide, Parra e Kogan (1981) usaram a medição direta
do cromo por meio de espectroscopia de absorção atômica. Nesse
método, são utilizadas as seguintes fórmulas: alimento consumido
(F) = (E x% Cr nas fezes) + (B x% Cr no inseto) em que F = alimento
consumido; B = ganho de peso pelo inseto; e E = fezes.
O alimento consumido é computado indiretamente e os outros
parâmetros são previamente medidos. Com base nesses valores é
possível calcular a ECI e a ECD. A digestibilidade aproximada (AD)
= 1 (% de Cr no meio /% de Cr nas fezes).
Método de marcação com isótopos

Vários isótopos têm sido utilizados como marcadores em
estudos nutricionais. Assim, Crossley Junior (1966) usou césio 137
para medir o consumo diário de 3º ínstar larval de Chrysomela knaki
Brow (Coleoptera) alimentando-se da Salix nigra. Sacarose ou
celulose marcadas foi adicionada à dieta para estimar o consumo
alimentar de ínstares larvais (1º e 5º) do lepidóptero A. orthogonia
(KASTING; McGINNIS, 1965) e, no final do período de alimentação,
suas fezes e CO2 medidos por radioatividade.
O consumo de alimento do gafanhoto migratório foi determinado
com Na por meio de injeção abdominal (BUSCARLET, 1974). O CO2
medido por radioatividade pode ser bastante alto, pois, em certas
dietas, principalmente naquelas não satisfatórias, pode chegar a ser
75% do total ingerido. Parra e Kogan (1981) encontraram para a
lagarta P. includens valores de CO2 iguais a 32% do total consumido
até o 6º ínstar e 37% até a pupação. Esses autores utilizaram (14C)
glucose, para medir consumo e utilização de P. includens em dieta
artificial. A glucose foi dissolvida em acetona, e a solução com uma
atividade de 2,1 x 106 cpm/mL foi adicionada ao meio artificial.
Foram realizadas determinações durante o desenvolvimento larval
completo e até a pupação. Foram mantidas duas larvas por
recipiente de criação. O CO2 expirado foi coletado em locais
contendo 75 mL de carb-sorb. O esquema do equipamento, a
medição da atividade em cintilador líquido e os cálculos foram
detalhadamente descritos em Parra e Kogan (1981) e Kogan (1986).
Método do ácido úrico

Bhattacharya e Waldbauer (1969a,b, 1970) usaram o método do
ácido úrico (método espectrofotométrico-enzimático) para medir o
consumo e a utilização de alimentos por insetos. Esse método é
usado quando é difícil separar as fezes do meio, como no caso de
pragas de grãos armazenados. O método é baseado no fato de que
o ácido úrico, que tem um pico de absorção a 292 µm é, em
presença da uricase, oxidado a alantoína, que absorve menos luz do
mesmo comprimento de onda. Assim, a concentração de ácido úrico
pode ser calculada, pelo decréscimo da absorbância, após o
tratamento com uricase. A extração é feita com uma solução aquosa
de carbonato de lítio. Assim, pode-se calcular: mg fezes na mistura.
Vários autores têm utilizado esse método para medir o consumo
de alimento de outros insetos que não sejam pragas de grãos
armazenados, como Chou et al. (1973) que usaram este método
para medir a utilização de alimento pelos lepidópteros Argyrotaenia
velutinana (Walker) e H. virescens e Cohen e Patana (1984) para H.
zea.
Método do elemento-traço
Esse método qualitativo pode, ao lado dos quantitativos, ser
utilizado em estudos nutricionais. O rubídio e o césio são usados
para marcar insetos em estudos de ecologia (BERRY et al., 1972;
STIMMAN, 1974; SHEPARD; WADDILL, 1976; Van STEENWYK et
al. 1978; ALVERSON et al., 1980; MOSS; Van STEENWYK, 1982).
Esses elementos são rapidamente absorvidos pelos tecidos da
planta e transferidos ao inseto por meio da alimentação. Eles podem
ser detectáveis por espectroscopia de absorção atômica e,
conhecendo-se as concentrações do elemento-traço no alimento, no
inseto e nas fezes, podem-se determinar os índices da mesma
forma, como descrito para o método do óxido crômico (método
colorimétrico).
Método imunológico
O método imunológico (serológico) foi utilizado por Lund e
Turpin (1977) para determinar o consumo da lagarta Agrotis ipsilon
por carabídeos; por Sousa-Silva (1980) para avaliar o consumo da
lagarta D. saccharalis por predadores e por Sousa-Silva (1985) para
estudos com Deois flavopicta (Stal) (Homoptera). Uma revisão de
técnicas imunológicas para identificar dietas foi feita por Calver
(1984).
Método calorimétrico
A utilização de alimento pode ser determinada baseando-se em
equivalentes calóricos, em vez de unidades de massa
(SCHROEDER, 1971, 1972, 1973, 1976; STEPIEN; RODRIGUEZ,
1972; Van HOOK; DODSON, 1974; BAILEY; MUKERJI, 1977;
SLANSKY JUNIOR, 1978). Loon (1993), usando o método
calorimétrico, observou que Pieris brassicae L. (Lepidoptera:
Pieridae) criada em dieta artificial se desenvolveu com uma
eficiência metabólica maior do que quando foi criada na planta
(Brassica oleracea). Quando ele usou o método gravimétrico, essas
diferenças não foram detectadas. Segundo o autor, as eficiências
metabólicas originadas de cálculos de dados obtidos pelo método
gravimétrico são sujeitas a grande número de erros do acaso que
distorcem a determinação da eficiência metabólica em estudos
envolvendo plantas. O calor de combustão de larvas, das fezes e do
meio é determinado em uma bomba calométrica de oxigênio. Esse
calor de combustão é definido como sendo a energia liberada como
calor, quando a substância é completamente oxidada a CO2 e H2O.
Waldbauer (1968) propôs os seguintes índices a seguir.
• Coeficiente de energia metabolizável (CME)
• Eficiência de armazenamento de energia ingerida (ESI) (E)
• Eficiência de armazenamento de energia metabolizável (ESM)

(E)
Embora a utilização de energia seja maior que a da matéria
seca, ambas as determinações são comparáveis (Tabela 3).
Tabela 3. Comparação da utilização de matéria seca e energia pelo

lepidóptero Bombyx mori.
Até o final do 5º ínstar Até adulto recém-emergido
Matéria seca Energia (cal.) Matéria seca Energia (cal.)
AD 37 CME 42 AD 37 CME 42
ECI 23 ESI (E) 28 ECI 8 ESI (E) 12
ECD 62 ESM (E) 67 ECD 22 ESM (E) 28

Fonte: Hiratsuka (1920).
Slansky Junior (1985) relatou que mais de 80% dos valores de

AD (CME), ECI (ESI) e ECD (ESM) calculados usando valores
energéticos são maiores do que os índices calculados com base no
peso seco, baseando-se em dados de mais de 65 espécies. Os
maiores valores de AD, baseando-se em energia, devem-se ao
grande conteúdo de energia do alimento e fezes, e os de ECI e ECD
decorrem do grande conteúdo de energia da biomassa do inseto em
relação ao alimento assimilado e ingerido. As fontes de erro
envolvidas na conversão de peso seco para energia são discutidas
por Slansky Junior (1985).
Loon (1993) observou que a ECD calculada pelo método
gravimétrico, a partir da alimentação de Pieris brassicae (L.), foi de
58,34% e 57,10%, em dieta artificial e em dieta natural (Brassica
oleracea), respectivamente, valores que não diferiram entre si.
Quando se utilizou o método da respirometria (calorimétrico) houve
diferenças dos valores de ECD nos dois substratos (9,19% e
11,72%, respectivamente), mostrando uma limitação do método
gravimétrico para estudos de consumo e utilização de fitófagos em
plantas.
Parra (1991) observou grande quantidade de resíduos de Si e
Mn, provavelmente, resultantes do arame utilizado no processo de
combustão do método, além de Mg, Al e Ca, provenientes das fezes
e do meio artificial (Tabela 4). Como a quantidade de resíduos foi
alta (4,74% na dieta artificial e 9,21% nas fezes) as variações em
AD, ECI e ECD entre o método gravimétrico e o método
calorimétrico podem ser atribuídas a esses resíduos nas fezes e na
dieta artificial.
Tabela 4. Resíduos de combustão de fezes e dieta artificial da

lagarta Pseudoplusia includens analisada por Jarrel-Ash Plasma
Atomcomp Model 975, comparado com o arame usado para medir o
calor de combustão.
Quantidade (mg/g)
Si Mg Al Mn Ca
Fezes 15,6 14,0 5.845 535,7 154,7

Dieta artificial 17,7 16,4 5.583 618,8 145,2
Arame 23,4 62,6 924 1,7 424,0

Fonte: Parra (1991).
Como esse trabalho envolveu comparação de métodos, esses

elementos foram computados no método gravimétrico e excluídos na
análise calorimétrica. Além disso, usualmente há uma perda de
calorias correspondente à perda de lipídios durante a preparação de
pellets no processo de determinação calorimétrica. Em geral, esses
lipídios não são extraídos antes da peletização, como realizado por
Schroeder (1972, 1973).
Os valores de AD, ECI e ECD, nesse trabalho de Parra (1991),
baseados nos métodos gravimétrico e calorimétrico decresceram
quando medidos até a pupação em relação às medições feitas
somente até o 6º ínstar (Tabela 5). A alta quantidade de energia
armazenada até o último ínstar está relacionada à energia bruta
armazenada para o estágio pupal. O decréscimo na energia total
resulta da atividade metabólica da pupa, a qual não é compensada
por um “consumo” adicional de alimento. Entretanto, coincidindo com
os resultados citados na literatura, os índices nutricionais obtidos
neste trabalho foram superiores àqueles obtidos gravimetricamente
(Tabela 6).
Tabela 5. Energia bruta (calorias) no alimento consumido, nas fezes

e armazenada no corpo da lagarta Pseudoplusia includens.
Energia bruta no alimento Energia bruta Energia bruta
Estágio
consumido nas fezes armazenada no corpo
I – VI
1.107,48 ± 119,47 429,80 ± 55,82 398,31 ± 25,65
ínstar
I–
1.251,98 ± 83,26 516,03 ± 43,59 365,75 ± 37,35
Pupação
Tabela 6. Comparação dos valores de AD, ECI e ECD determinados

pelo método gravimétrico (G) e calorimétrico (C).
Pseudoplusia includens Índice
Período Método AD ECI EDC
I – VI ínstar G 56 25 44
C 61 36 60
I – Pupação G 52 22 43
C 59 29 50
Fonte: Parra (1991) e Parra e Kogan (não publicado).
Nos estudos de energética ecológica, são usados alguns

símbolos do balanço de energia, baseados em Klekowski (1970)
(citado por STEPIEN; RODRIGUEZ, 1972). Assim, C= P+ R + U +
F= D + F; D = P + R + U; e A = P + R. [C= consumo de alimento; P=
produção (corpo, exúvia, produtos de reprodução, etc.); R =
respiração; U = urina e resíduos da digestão; F = parte não
absorvida do consumo; D= digestão (parte do alimento digerido e
absorvido); FU = quando for difícil separar F de U (neste caso são
considerados conjuntamente); A = assimilação (soma de produção e
respiração, alimento absorvido menos a parte excretada)].
A eficiência de um organismo em utilização de energia é
avaliada pelos seguintes índices:
A eficiência de energia dentre e entre níveis tróficos, incluindo

determinação de lipídios, respiração, conteúdo energético de
materiais biológicos, pode ser de grande valia para o refinamento de
detalhes em estudos sobre ecologia nutricional (SLANSKY JUNIOR,
1985). Detalhes destas medições calorimétricas podem ser
encontrados em Petrusewicz e MacFadyen (1970) e Southwood
(1978).
Segundo Waldbauer (1972), os índices usados pela energética
ecológica correspondem àqueles empregados pelos nutricionistas de
insetos. Assim, U-1 é equivalente a AD; K-1 a ECI e K2 a ECD. Os
ecologistas calculam o valor calórico de R (respiração) (por meio de
respirômetros) pelo consumo de oxigênio do organismo em questão.
Esse R inclui a energia gasta para o metabolismo e a atividade e,
também, a energia perdida na urina. Segundo Waldbauer (1972), R
pode ser determinado gravimetricamente, pois este é equivalente ao
conteúdo calórico do alimento ingerido, menos o conteúdo calórico
das fezes.
Comparação de métodos
Os métodos indiretos são mais sofisticados e foram discutidos
por Waldbauer (1968), Parra (1980), Kogan (1986) e Parra (1991).
Um estudo comparativo entre eles foi realizado por Parra e Kogan
(1981) e Kogan e Parra (1981). Os resultados de precisão
comparativa são apresentados na Tabela 7 e as características
gerais dos diferentes métodos constam na Tabela 8. O tempo
exigido para processar as amostras pelos métodos indiretos variou
de 6 (radioisótopo) a 18 vezes (Cr2O3) em relação ao gravimétrico.
Todos os métodos indiretos exigiram uma balança, além de outros
equipamentos para determinações específicas. Nenhuma precisão
maior foi obtida por métodos indiretos e, no caso do método
colorimétrico, em que foi utilizado o calco oil red, observou-se que
esse corante adicionado à dieta afetou o desenvolvimento do inseto.
Dessa forma, o método gravimétrico é, baseando-se nesse trabalho,
o mais adequado e barato entre os estudados. Existem casos
específicos, como em pragas de grãos armazenados em que se
deve lançar mão de métodos indiretos, pois a separação de fezes e
alimento é impraticável. Nesses casos, utiliza-se necessariamente o
método do ácido úrico (BHATTACHARYA; WALDBAUER, 1969a,b).
Tabela 7. Precisão de medidas de ECI e ECD para lagartas de

Pseudoplusia includens criadas em dieta artificial por meio de cinco
métodos.
Precisão (%)(1)
Método
ECI ECD
Gravimétrico 85,7 85,7
Colorimétrico (Calco Oil Red) (COR) 33,3 34,7
Colorimétrico(2) (Cr2O3) 80,0 82,1
Radioisótopo 60,0 19,4
Calorimétrico 88,9 80,0

(1)
Precisão (1 – desvio-padrão/média) x 100; (2) Realizado por absorção atômica.
Fonte: adaptado de Parra e Kogan (1981).
Tabela 8. Características gerais e custos de cinco métodos para

medir consumo e utilização de alimento (em dieta artificial) pela
lagarta de Pseudoplusia includens.
Custo
Método Espécimen CO2 Dieta Equipamento Tempo
Gravimétrico Vivo ou morto Não Natural ou artificial US$ 1.300,00 5 min/indiv.

COR Morto Não Artificial US$ 1.500,00 1 h/indiv.
Cr2O3 Morto Não Artificial US$ 7.000,00 1,5 h/indiv.
Radioisótopo Morto Sim Natural ou artificial US$ 10.000,00 30 min/indiv.
Calorimétrico Morto Não Natural ou artificial US$ 5.000,00 1 h/indiv.

Fonte: adaptado de Parra e Kogan (1981).
Kogan e Parra (1981) indicaram as principais fontes de variação

em experimentos dessa natureza: 1) variabilidade individual entre
insetos de uma população; 2) variações da umidade nas dietas; 3)
diferenças no comportamento alimentar resultante da adição de
componentes (corantes, substâncias químicas) às dietas; 4)
diferenças na utilização da dieta após a ingestão; 5) diferenças de
instrumental utilizado; e 6) diferenças na manipulação de amostras.
São poucos os trabalhos realizados no Brasil sobre o consumo
e a utilização de alimentos, baseando-se em índices nutricionais. O
primeiro trabalho com pragas agrícolas foi realizado, em 1977, no
Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da
Esalq em Piracicaba, SP (CRÓCOMO; PARRA, 1979). A partir
dessa pesquisa inicial, foram realizadas outras relacionadas com
programas de resistência de plantas, comparação de substratos
alimentares (naturais e artificiais), efeito de patógenos ou inimigos
naturais na nutrição quantitativa, efeito de diferentes temperaturas
na nutrição ou, mesmo, avaliação do comportamento alimentar de
um inseto em um hospedeiro. Um resumo destes trabalhos é
apresentado na Tabela 9, destacando que todas as determinações
foram realizadas utilizando-se o método gravimétrico (PARRA,
1987), incluindo-se outros exemplos a partir dessa data.
Tabela 9. Alguns trabalhos realizados no Brasil relacionados a

consumo e utilização de alimentos por insetos, com os índices em
que foram determinados.
Índice
Inseto Hospedeiro RCR RMR RGR AD ECI ECD Referência
Crócomo e
Eacles imperialis magnifica Cafeeiro x(1) -(2) x x x x Parra
(1979)
Algodão, alface e Habib et al.

Spodoptera latifascia - - - x - -
soja (1983)
Susi et al.
Spodoptera frugiperda Dietas artificiais x - x x x x
(1980)
Silva e
Anticarsia gemmatalis Dietas artificiais x - x x x x Parra
(1983)
Vendramim
Agrotis subterranea Couve x - x x x x et al.
(1983)
Carvalho e
Alabama argillacea Algodoeiro x - x x x x Parra
(1983)
D”Antonio
Lonomia circumstans Cafeeiro x - x x x x e Parra
(1984)
Mishfeldt et
Heliothis virescens Dietas artificiais - - - x x x
al. (1984)
Precetti e
H. virescens Algodoeiro x - x x x x Parra
(1984)
Parra e
S. frugiperda Dietas artificiais - - - x x x Carvalho
(1984)
Reis Filho
Erinnyis ello ello Seringueira x - x x x x
(1984)
Crócomo e
S. frugiperda Milho, trigo, sorgo x x x x x x Parra
(1985)
Diatraea saccharalis Dietas artificiais - - - x x x Misfheldt e

Parra
(1986)
Martins et
D. saccharalis Dietas artificiais - - - x x x
al. (1989)
Genthon et
S. frugiperda Dieta artificial x - x x x x
al. (1986)
Rodrigues
Filho e
H. virescens Dietas artificiais - - - x x x
Parra
(1986)
Pádua
Cotesia flavipes D. saccharalis - - - x x x
(1986)
Batata-doce e Matana
S. eridania x x x x x x
bracatinga (1986)
Almeida
D. saccharalis Dieta artificial x - x x x x
(1986)
Salvadori
Pseudaletia sequax Dietas artificiais x - x x x x
(1987)
Zonta
A. gemmatalis Soja x x x x x x
(1987)
Oliveira
S. frugiperda Milho x x x x x x
(1987)
Gamundi
A. gemmatalis Soja x x x x x x
(1988)
Nalim
S. frugiperda Milho x x x x x x
(1991)
D. saccharalis, H. virescens e Souza et

Dietas artificiais x x x
S. frugiperda al. (2001)
Fernandes
S. frugiperda Milho - - - x x x
(2003)
(1)
Determinados; (2) Não determinados.
Interpretação dos valores dos índices

nutricionais
A interpretação de resultados obtidos em pesquisas de nutrição
quantitativa, baseando-se simplesmente em índices nutricionais, não
é fácil. Em geral, os maiores índices indicam maior adequação
nutricional, mas a presença de aleloquímicos ou mesmo a interação
de nutrientes e aleloquímicos podem levar a resultados ou
interpretações errôneas. Às vezes, determinados fatores podem
ocasionar diminuição de digestibilidade, fazendo com que o alimento
seja consumido em grandes quantidades, porém com uma baixa
taxa de crescimento. Além disso, o inseto apresenta, muitas vezes,
capacidade de compensar um baixo consumo, por meio de maior
utilização do alimento. Todos esses fatores podem alterar os valores
dos índices nutricionais anteriormente citados e dificultar a sua
interpretação. Assim, muitas vezes, é necessária a associação dos
valores de índices obtidos com dados biológicos alcançados em
diferentes substratos alimentares ou mesmo baseando-se em dados
comportamentais do inseto. Nesse caso, se deve recorrer a outros
procedimentos como análises de agrupamento (KOGAN, 1972;
PARRA; CARVALHO, 1984; PRECETTI; PARRA, 1984). Existem,
obviamente, casos raros em que uma simples análise mediante um
teste de comparação de médias é suficiente para se chegar a
conclusões satisfatórias. As análises feitas para os índices partem
da premissa de que existe uma relação isométrica entre as variáveis
do numerador e do denominador, o que nem sempre ocorre na
biologia. Raubenheimer e Simpson (1992) provaram que, quando a
relação entre numerador e denominador de um índice nutricional é
não linear, a estatística F e seu nível de significância são alterados,
o que pode comprometer a conclusão do estudo nutricional. Outra
consequência desse fato é que o poder estatístico do teste de Tukey
para detectar diferenças pequenas entre tratamentos é muito
diminuído com o uso dos índices. Como na análise dos índices não
é medido o efeito da interação denominador e tratamento, as
conclusões sobre o efeito dos tratamentos ficam comprometidas. A
despeito do avanço das pesquisas em ecologia nutricional
(SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987a), ainda hoje muitas
conclusões são especulativas e exigem estudos para o seu total
esclarecimento.
Raubenheimer e Simpson (1992) apresentaram a análise de
covariância como uma alternativa para comparação entre
tratamentos, considerando-se um dos índices nutricionais de
consumo e utilização de alimento (RCR, RGR, ECI, AD e ECD), e
indicaram o RCR como sendo o índice ideal. A análise de
covariância (Ancova) é mais adequada para satisfazer as exigências
estatísticas, fornecendo informações importantes sobre os dados
que são negligenciados na análise de variância convencional e que
podem levar a erros em biologia evolucionária, morfometria,
sistemática, fisiologia e ecologia de plantas. Horton e Redak (1993)
discutem os cuidados que se devem ter com a utilização da Ancova.
Os autores sugerem que a análise pode ser usada para testar se o
inseto falha, em algumas dietas, para alterar a biomassa. Ademais,
usando o consumo como covariável na Ancova, podem-se fornecer
informações se a variação na dependência da dieta for devida a um
efeito da pré-ingestão, pós-ingestão ou à combinação de ambos.
Sugerem ainda que a Ancova poderia ser utilizada para avaliar o
efeito da dieta larval na fecundidade de adultos, após ajustes para
consumo larval; os efeitos da dieta do adulto na fecundidade, após
ajustes para consumo de alimentos ou os efeitos da dieta larval no
tamanho do adulto após ajustes para consumo da fase larval. A
Ancova apresenta muitas vantagens sobre o uso dos índices em
dados biológicos, a saber: maior poder dos testes de hipóteses;
maiores informações sobre os conjuntos de dados; maior redução no
erro da variável dependente e redução maior na incidência de
efeitos não verdadeiros sobre os tratamentos. Além disso, analisa a
interação variável dependente e tratamentos.
Um exemplo de valores de RGR, RCR, AD, ECI e ECD de um
consumo hipotético de um lepidóptero da família Noctuidae em duas
dietas artificiais é apresentado na Tabela 10.
Tabela 10. Valores de AD, ECI e ECD, RCR, RGR, variável

independente Y e covariância (X) de um lepidóptero hipotético da
família Noctuidae, em duas dietas artificiais (A e B), com as
respectivas análises de covariância e variância para RCR.
AD% ECI% ECD% RCR RGR Y(1) COV (X)(2)
Dieta A
42,59 16,91 39,71 0,5914 0,1 0,7333 1,2400
40,03 16,72 41,77 0,5981 0,1 0,8822 1,4750
39,63 16,14 40,73 0,6196 0,1 0,8365 1,3500

43,19 20,09 46,52 0,4978 0,1 0,8536 1,7150
43,78 18,99 43,39 0,5265 0,1 0,7897 1,5000
53,03 16,67 31,44 0,5998 0,1 0,6898 1,1500
50,54 15,08 29,84 0,6631 0,1 0,9483 1,4300
47,53 28,97 60,96 0,3451 0,1 0,6385 1,8500
43,86 18,42 42,00 0,5428 0,1 0,6947 1,2800
42,30 17,14 40,52 0,5835 0,1 0,8752 1,5000
42,42 18,45 43,49 0,5421 0,1 0,9378 1,7300
49,40 17,05 34,51 0,5866 0,1 0,7332 1,2500
63,34 28,00 44,22 0,3571 0,1 0,5428 1,5200
41,28 19,52 47,29 0,5123 0,1 0,5943 1,1600
41,17 21,32 51,79 0,4691 0,1 0,6051 1,2900
AD% ECI% ECD% RCR RGR Y(1) COV (X) (2)
Dieta B
99,03 37,65 38,02 0,2656 0,1 0,1859 0,7000
41,76 46,84 112,16 0,2135 0,1 0,7899 3,7000
41,16 16,00 38,87 0,6250 0,1 0,7563 1,2100
34,52 14,50 41,99 0,6898 0,1 0,8140 1,1800
43,94 16,23 36,94 0,6160 0,1 0,7885 1,2800
44,21 16,21 36,66 0,6170 0,1 0,7528 1,2200
40,66 16,46 40,48 0,6075 0,1 0,6926 1,1400
81,70 14,23 17,42 0,7026 0,1 0,6393 0,9100
60,33 11,97 19,83 0,8357 0,1 0,3050 0,3650
51,01 17,25 33,81 0,5798 0,1 0,7654 1,3200
85,35 16,79 19,67 0,5955 0,1 0,6074 1,0200
51,15 10,67 20,86 0,9372 0,1 0,2109 0,2250
96,22 11,20 11,64 0,8931 0,1 0,2590 0,2900
(1)
Variável independente = porção de alimento ingerida pelo inseto = numerador de RCR.
(2)
Covariável (X) = (Peso seco do inseto/2) * tempo experimental = denominador de RCR.
Análise da variância e teste de Tukey para os dados do índice
nutricional RCR das dietas A e B.
Médias seguidas de mesma letra não diferem estatisticamente

(P ≤ 0,05).
Análise de covariância (Ancova) para os dados do índice
nutricional RCR das dietas A e B.
Programa SAS (9.1) para a análise de Covariância (Ancova) dos

Índices Nutricionais.
data ENTO;
input TRAT $ NU CO;
datalines;
DA 0.73333 1.24
DA 0.8822 1.4750
DA 0.8365 1.35
DA 0.8536 1.715
DA 0.7897 1.5
DA 0.6898 1.15
DA 0.9483 1.43
DA 0.6385 1.85
DA 0.6947 1.28
DA 0.8752 1.5
DA 0.9378 1.73
DA 0.7332 1.25
DA 0.5428 1.52
DA 0.5943 1.16
DA 0.6051 1.29
DB 0.1859 0.7
DB 0.7899 3.7
DB 0.7563 1.21
DB 0.8140 1.18
DB 0.7885 1.28
DB 0.7528 1.22
DB 0.6926 1.14
DB 0.6393 0.91
DB 0.3050 0.365
DB 0.7654 1.32
DB 0.6074 1.02
DB 0.2109 0.225
DB 0.2590 0.29
;proc print;
run;
ods html;
ods graphics on;
proc glm data=ENTO;
class TRAT;
model NU=TRAT CO TRAT*CO;
lsmeans TRAT/adjust=tukey pdiff;
run;
ods graphics off;
ods html close;
em que:
NUN = numerador de RCR ou variável independente Y.
CO = denominador de RCR ou covariável (X).
TRAT = tratamento, no caso dieta A e dieta B.
Considerando-se o índice RCR das referidas tabelas pela
análise de variância convencional e pela Ancova, as dietas A e B
diferem estatisticamente (P = 0,0096) quando se usa a Ancova e
não diferem (P = 0,1280) quando se usa o teste de Tukey. Para
facilidade do usuário, foi apresentado o programa SAS para Análise
de Covariância.
Consumo e utilização de alimento

para o crescimento da fase larval
Uma larva (nos insetos holometabólicos) ou uma ninfa (nos
paurometabólicos) tende a escolher um alimento apropriado para
consumi-lo em proporções balanceadas de tal forma a utilizá-lo
adequadamente para promover um ótimo crescimento e
desenvolvimento, dando origem a um adulto que seja
reprodutivamente competitivo. Essa escolha envolve adaptações e
estratégias para cada espécie, incluindo a capacidade
compensatória em condições inadequadas, e existindo, sobretudo,
grande influência das condições de ambiente.
Número de ínstares
O número de ínstares não é constante, na maioria dos insetos,
variando de quatro a oito. Entretanto, alguns Odonata sofrem 10 ou
12 ecdises e alguns Ephemeroptera apresentam 20 ou mais ínstares
(Tabela 11). Existem várias regras que tentam fazer previsão quanto
ao grau de crescimento de insetos como a de Dyar (DYAR, 1890) (“a
cápsula cefálica das lagartas cresce em progressão geométrica,
aumentando em largura a cada ecdise, numa razão constante para
uma dada espécie e em média 1,4”) que é válida para muitos
Lepidoptera, Archaeognata, Hymenoptera, Coleoptera e Hemiptera.
Outras, como a de Przibram (BATISTA, 1972), são postuladas
partindo-se da premissa de que o crescimento dos insetos é
harmônico. Como esse crescimento é geralmente desarmônico,
heterogônico ou alométrico, essa regra não se aplica, pois segundo
ela “a cada ecdise deve haver um aumento de cada parte do corpo
na mesma proporção de todo o corpo”. Cole (1980) mostrou, em
estudos realizados com 105 espécies de insetos, que a cada ecdise,
todas as dimensões lineares são aumentadas na razão de 1,52 e
1,27, respectivamente, para insetos holometábolos e
hemimetábolos. Vários fatores, além dos intrínsecos da espécie,
contribuem para que haja variação do número de ínstares, como os
hereditários (ALBRECHT, 1955; MORETI; PARRA, 1983) (Tabela
12); a forma de criação (LONG, 1953; PETERS; BARBOSA, 1977); a
temperatura (FERRAZ et al., 1983; JUNIOR; PARRA, 1984) (Tabela
13); a nutrição (PARRA et al., 1977; REIS FILHO,1984; MATANA,
1986) (Tabela 14); o sexo (ROE et al., 1982) e o parasitismo
(REYNOLDS et al., 1984; ORR; BOETHEL, 1985).
Tabela 11. Número de ínstares larvais de diferentes ordens de

insetos.
Ordem Nº de ínstar
Archaeognata 10–14
Zygentoma (ou Thysanura) 9–14

Ephemeroptera 20–40
Odonata 10–12
Blattaria (3) 6–10 (8)
Mantodea 5–9
Grylloblattodea 8
Orthoptera 5–11
Phasmida 8–12
Isoptera 5–11
Dermaptera 4–6
Embioptera 4–7
Plecoptera 22–33
Zoraptera –
Heteroptera (4) 5 (9)
Homoptera 3–5
Thysanoptera 5–6
Psocoptera 6
Phthiraptera 3–4
Strepsiptera 7
Coleoptera 3–5 (10)

Raphidioptera 3–4
Megaloptera 10
Neuroptera 3–5
Mecoptera 4
Siphonaptera 3
Diptera 3–6
Trichoptera 5–7
Lepidoptera (3) 5–6 (11)

Hymenoptera 3–6
Fonte: Sehnal (1985).
Tabela 12. Porcentagem de lagartas de Heliothis virescens
que atingiram o 6º ínstar larval, criadas em folhas de
algodoeiro (‘IAC’-17) por quatro gerações sucessivas.
Temperatura 24 °C ± 2 °C; umidade relativa 65% ± 5%;
Fotofase 14h.
Geração Macho (%) Fêmea (%)
F1 63,0 33,3
F2 95,0 95,0
F3 100,0 88,9
F4 100,0 100,0
Fonte: Moreti e Parra (1983).
Tabela 13. Efeito da temperatura no número de ínstares de insetos.

Temperatura
Espécie Referência
20 °C 25 °C 30 °C 35 °C
Spodoptera frugiperda 7 6 6 6 Ferraz et al. (1983)
Alabama argillacea 6 6 5 5 Kasten e Parra (1984)

Fonte: Moreti e Parra (1983).
Tabela 14. Efeito da nutrição no número de ínstares de duas

espécies de lepidópteros.
Espécie Hospedeiro Referência
Spodoptera eridania Algodoeiro Soja Parra et al. (1977)
Nº de ínstares 6 7
Spodoptera eridania Batata-doce Bracatinga Matana (1986)
Nº de ínstares 6 7
Não existe correlação direta entre a duração do ciclo e o

número de ínstares (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985), e,
dependendo do hábito do inseto, pode ser exigida uma mudança de
ínstar. Assim, um inseto que desgasta muito as mandíbulas ao se
alimentar pode exigir uma troca mais constante (SLANSKY JUNIOR;
RODRIGUEZ, 1987b) do que o outro que se alimenta de um
alimento mais tenro. Um inseto que necessita manter a agilidade em
cada ínstar não pode aumentar muito em peso. Dessa forma, para
não seguir a tendência normal de aumento de peso ao longo do
ínstar (Figura 6), o inseto tende a sofrer ecdises a intervalos
menores (DALY, 1985). Em condições desfavoráveis, o inseto está
propenso a apresentar um maior número de ínstares (ROE et al.,
1982; NEALIS, 1987; PARRA et al., 1988).
Figura 6. Padrão de aumento de peso de gafanhotos do gênero

Locusta.
Fonte: Chapman (1982).
As fêmeas, pela sua atividade reprodutiva, são geralmente

maiores, com tempo de desenvolvimento maior e, assim, podem ter
um ínstar adicional (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Além
disso, para facilitar a cópula, os machos tendem a nascer antes
(protandria). Diferenças maiores em tamanhos são observadas entre
sexos, nas espécies cujos adultos não se alimentam. O peso é, pelo
menos, dobrado a cada ínstar e as larvas que não são móveis
(larvas de Lepidoptera) têm incrementos maiores do que aquelas
que se movimentam para localizar o alimento (por exemplo, certos
besouros, baratas, etc.) (CAPINERA, 1978; VENDRAMIM et al.,
1983).
Custos da ecdise
O processo de muda requer alto custo energético e o conteúdo
calórico e nutricional de uma cutícula mudada pode representar mais
de 20% da produção total de biomassa larval. O inseto compensa,
muitas vezes, essa perda, reabsorvendo as camadas internas da
cutícula velha antes da ecdise, e consumindo (e mesmo digerindo)
partes da cutícula. Cerca de 33% de lipídio acumulado pelo
penúltimo ínstar ninfal de Acheta domesticus (L.) (Orthoptera) é
metabolizado na ecdise para o último ínstar e esse lipídio somente é
reconstruído no segundo dia depois da muda. De 19% a 34% do
lipídio existente nas “pré-mudas” são empregados nas quatro
ecdises de B. mori, bem como de 65% a 73% do carboidrato
existente nas pré-mudas são utilizados durante as ecdises
(HIRATSUKA, 1920). Portanto, para crescer, aumentar o peso e
acumular reservas energéticas o inseto necessita, ao longo dos
ínstares, alterar a composição do corpo ou melhorar o
aproveitamento alimentar.
Consumo e utilização de alimento durante os

ínstares
As taxas de consumo, metabolismo e crescimento tendem a
atingir um pico no início ou perto da metade de cada ínstar e as
eficiências tendem a diminuir ao longo do ínstar (WALDBAUER,
1968; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981; CRÓCOMO; PARRA,
1985). Há tendência de acúmulo de lipídios dos primeiros para os
últimos ínstares, especialmente nos holometabólicos que utilizam
energia para produção de casulos. Cerca de 30% do conteúdo
energético da larva de último ínstar de B. mori é utilizado para a
confecção do casulo (HIRATSUKA, 1920). O acúmulo de lipídios
também se dá nos hemimetabólicos, porém em vez de se dar via
pupa, como nos holometabólicos, ocorre no último ínstar larval.
Existem casos de acumulação de lipídios, que fogem dessa regra
geral, quando o inseto vai entrar em diapausa.
Para que o inseto adulto seja reprodutivamente competitivo,
existem duas características larvais que devem ser satisfeitas: o
tamanho, o qual pode influenciar a escolha para a cópula e o seu
sucesso, bem como a capacidade de dispersão, e o peso, um
indicativo dos nutrientes e energia armazenados e que podem influir
na procura para a cópula, voos de dispersão e fecundidade. O
tamanho e o peso mínimos dependem do estilo de vida das
espécies, das condições do ambiente, da disponibilidade de
alimento e, evidentemente, do controle neurohormonal. Uma relação
de pesos mínimos que permitem a pupação de diferentes espécies
inclui valores para Lepidoptera, de 13% a 26% (em peso de matéria
seca) e de 25% a 60% (em peso de matéria fresca), em relação ao
peso normal das espécies (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985).
O consumo de alimento nos dois últimos ínstares é de, pelo
menos, 75% (WALDBAUER, 1968) (Tabela 1). Dessa forma, dadas
as dificuldades, nos primeiros ínstares, para separação de fezes e
mesmo para detecção do ganho de peso ou alimento consumido
(conforme o tamanho do inseto), pode-se dizer que a determinação
de índices nutricionais apenas nesses ínstares é suficiente para
muitos tipos de estudos. Em geral, os índices relativos tendem a
diminuir do primeiro para o último ínstar, por causa da reserva de
lipídios (menor atividade metabólica). As fêmeas, em geral maiores
para acumularem ovos, consomem maior quantidade de alimento,
pelo fato também de apresentarem período maior de
desenvolvimento, e, em muitos casos, um ínstar extra. Contudo, as
diferenças na eficiência de utilização de alimento entre sexos são
pequenas (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985).
Consumo e utilização de alimento

pelo adulto para reprodução e
dispersão
A função principal do adulto está relacionada à reprodução e,
em muitos casos, à dispersão. Essas funções dependem da
interação e integração de processos fisiológicos e comportamentais,
os quais estão intimamente correlacionados ao consumo e à
utilização de alimento. A produção de ovos ou progênie envolve
acúmulo de energia e nutrientes pela fêmea, o que faz com que elas
consumam mais e ganhem mais peso que os machos. A produção
de ovos é afetada por fatores bióticos e abióticos, diretamente na
performance do adulto e, indiretamente, no desenvolvimento larval.
Alguns componentes do processo reprodutivo e sua relação com o
consumo e utilização de alimento são discutidos por Slansky Junior
e Scriber (1985). Assim, a atração e aceitação da cópula podem
depender da produção de feromônios, a qual pode ser influenciada
pela tomada de precursores de feromônios. O acesso e a aceitação
da cópula, que dependem do tamanho do corpo, podem ser
influenciados pelo alimento da fase larval, sendo que a qualidade do
alimento também pode afetar esta aceitação. Na cópula, o macho
pode contribuir nutricionalmente com secreções de glândulas
acessórias, espermatóforos, etc. Para a ovogênese e oviposição, o
acúmulo de nutrientes pela larva, a quantidade e a qualidade do
alimento dos adultos, a quantidade de nutriente colocado pela fêmea
para cada ovo e a presença de alimento larval adequado como um
estimulante de oviposição podem ser importantes.
Qualidade do alimento
A qualidade do alimento depende de atributos físicos (por
exemplo, dureza, pilosidade da superfície, forma) os quais
influenciam a capacidade de o inseto consumir e digerir o alimento,
além de aleloquímicos e componentes nutricionais. Os
aleloquímicos, como os alcaloides, glicosídeos cianogênicos,
glucosinolatos, ligninas, inibidores de proteínas, taninos,
terpenoides, lipídios e aminoácidos tóxicos, hormônios e anti-
hormônios, podem atuar como atraentes e estimulantes de
alimentação ou como deterrentes e repelentes (KOGAN, 1977;
NORRIS; KOGAN, 1980; BERENBAUM, 1985; ISHAAYA, 1986). Os
nutrientes já foram amplamente discutidos e a fim de obter nutrientes
em proporções balanceadas, para crescimento e desenvolvimento
ótimos, o inseto realiza interconversões ou sínteses, excreções e
concentrações seletivas ou conta, muitas vezes, com o auxílio
fundamental de microrganismos. O impacto dos diferentes aspectos
da qualidade do alimento varia dentro e entre diferentes categorias
(guildas) alimentares. A quantidade de água e nitrogênio é
fundamental para a avaliação desse comportamento. Os
mastigadores apresentam as melhores performances em alimentos
com altos teores de nitrogênio (N) e de água. Mattson (1980) (citado
por HAGEN et al., 1984), ao correlacionar a ECI com a concentração
de N para muitos herbívoros encontrou que essa eficiência variou de
0,3% a 58%. Os menores valores (1%) estão associados a insetos
aquáticos ou terrestres que se alimentam de madeiras pobres em N,
serrapilheira (litter) e detritos. Os maiores valores (40% a 50%)
foram para aqueles insetos que se alimentam de sementes, seiva de
floema, pólen e néctar. A maior conversão (superior a 50%) foi
registrada para parasitoides e predadores. Esse autor conclui que os
organismos, em dietas pobres em N, consomem mais alimento do
que nas dietas ricas desse elemento. O que é limitante para
crescimento, desenvolvimento e fecundidade de insetos é a
quantidade de N disponível. Assim, Parra e Carvalho (1984)
observaram que não houve correlação entre o desenvolvimento de
S. frugiperda e a proteína total existente em variedades de feijão
utilizadas na dieta artificial para esse inseto. O inseto se
desenvolveu melhor naquela dieta, em que supostamente, o N se
encontrava mais disponível (Figura 7). Uma relação do conteúdo de
N de diferentes alimentos de insetos foi compilada por Slansky
Junior e Scriber (1985). Esse N é variável em quantidade e
qualidade, dependendo da fonte nutricional (por exemplo, folha,
fruto, néctar, pólen, madeira, detritos, etc.). O conteúdo é variável de
0,08% a 7% (em peso da matéria seca) conforme a parte da planta e
a fase do ciclo da planta. As maiores concentrações são registradas
em tecidos novos em crescimento e em propágulos como sementes
e bulbos. Com a idade de folha, a concentração de N tende a
diminuir até 0,5% por ocasião da abscisão. O N no floema está em
maior quantidade do que no xilema, embora a seiva apresente
baixos níveis de N (0,0002% a 0,6%). Os fixadores de N
(leguminosas e não leguminosas) apresentam variações de 2% a
5% (em peso seco). As gimnospermas têm a metade do N de
angiospermas, ou seja, 1% a 2% e 2% a 4%, respectivamente.
Pólen e néctar são fontes ricas de N.
Figura 7. Duração das fases larval, pupal e do ciclo total (ovo-
adulto) de Spodoptera frugiperda em sete meios artificiais e as
respectivas porcentagens de nitrogênio por variedade utilizada.
Temperatura: 25 °C ± 1 °C; umidade relativa: 70% ± 10%; fotofase:
14 h.
Fonte: Parra e Carvalho (1984).
Os limites entre as categorias de qualidade de alimentos não

são bem distintos. Assim, o aminoácido L-canavanina é tóxico para
alguns insetos e, portanto, funciona como aleloquímico. No entanto,
para outros é fonte de nitrogênio (ROSENTHAL et al., 1982). Esse
raciocínio é válido para muitos fenois (BERNAYS; WOODHEAD,
1982), e é evidente que essas relações são dependentes da
quantidade desses aleloquímicos presentes no alimento e da sua
persistência ao longo da sua utilização.
O desempenho do inseto pode ser afetado por fatores bióticos e
abióticos. Para herbívoros, a qualidade da planta varia com a idade
da folha, condições de crescimento da planta (temperatura,
fertilidade do solo), infecção por patógenos e parasitoides e danos
anteriores por outros insetos e mesmo pela ação de produtos
químicos. A influência de patógenos no consumo e utilização de
alimento é discutida por Mohamed et al. (1982) e Sareen et al.
(1983); e a de parasitoides, por Slansky Junior (1978), Brewer e King
(1980, 1982), Slansky Junior (1986) e Pádua (1986) (Tabela 15). São
relatados também o efeito da temperatura em índices nutricionais
(BHAT; BHATTACHARYA, 1978; ALMEIDA; PARRA, 1988); a
influência da fertilidade no consumo e utilização (AL-ZUBAIDI;
CAPINERA, 1984; OLIVEIRA, 1987); o efeito de estresse fisiológico
na nutrição quantitativa de Agrotis ipsilon (Hufnagel) (SCHMIDT;
REESE, 1988) e o efeito de diflubenzuron e seu análogo trifluron
sobre Spodoptera littoralis (Boisduval) (RADWAN et al., 1986).
Tabela 15. Efeito do parasitismo de Cotesia flavipes no consumo e

utilização de lagartas de Diatraea saccharalis criadas em dieta
artificial. Temperatura: 25 °C; umidade relativa: 70% ± 10%; fotofase:
14 h.
Índice nutricional
Lagarta
AD ECI ECD
Não parasitadas 82,42a 13,47a 16,38b
Parasitadas 70,28b 14,10a 20,74a

Fonte: Pádua (1986).
Seleção e aceitação do alimento

Os semioquímicos (intra ou interespecíficos) estão envolvidos
nas interações fisiológicas ou comportamentais entre organismos.
Entre os inúmeros semioquímicos a que os insetos respondem,
muitos estão associados às plantas. Fraenkel (1953) chamou a
atenção para tais substâncias secundárias (aleloquímicos). Assim,
certos aleloquímicos (alomônios) protegem as plantas de herbívoros
ou patógenos, evitando oviposição, diminuindo a alimentação,
reduzindo os processos digestivos e modificando a assimilação de
alimentos. Já os cairomônios favorecem os insetos, atraindo-os,
estimulando-os a ovipositarem, a se alimentarem e a utilizarem tais
compostos como precursores de hormônios, feromônios e
alomônios. Um aleloquímico pode ser deterrente para uma espécie e
fagoestimulante para outra. Assim, uma substância que é deterrente
para um inseto generalista pode ser estimulante para um
especialista. Os principais quimioreceptores responsáveis por
rejeição ou aceitação de alimentos estão localizados nos palpos
maxilares. Para se alimentar, levam em consideração características
do alimento (por exemplo, cor, forma, tamanho, som, temperatura,
textura, dureza, etc.) e aspectos químicos (por exemplo, odor e
sabor) (MAXWELL; JENNINGS, 1980). Para a obtenção dos
diferentes nutrientes, o inseto alimenta-se de quantidades (taxas)
variáveis, digere e assimila esse alimento com eficiência também
variável. Segundo Slansky Junior e Scriber (1985), a taxa de
consumo relativo é variável [0,002 mg (dia x mg) – 6,90 mg (dia x
mg)] com maiores valores para Lepidoptera. Em alguns alimentos, é
difícil a retirada de água, e, nesse caso, como em pragas em grãos
armazenados, o inseto retira água livre, ou absorve água do vapor
d’água ou ainda produz água metabólica.
Em outros casos, o inseto evita a perda de água construindo
casulos, envolvendo-se em folhas ou ainda diminuindo a
permeabilidade da cutícula. Muitas vezes, os nutrientes essenciais
não estão disponíveis e o inseto adapta-se para consegui-los
(SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987b) por meio de vários
processos.
O sincronismo do estágio do ciclo de vida com épocas nas quais
os nutrientes estão mais disponíveis é um desses processos. Assim,
os mastigadores alimentam-se de folhas novas, as quais são ricas
em nutrientes; os sugadores estão em sincronismo com a emissão
de gemas das plantas ou frutificações; os parasitoides estão
sincronizados com os hospedeiros; as atividades das abelhas estão
em perfeita sintonia com a fenologia das flores e assim por diante.
Há harmonia entre esses sincronismos com fotoperíodo,
temperatura e hormônios dos hospedeiros. Outro processo é a
modificação na qualidade do alimento. Insetos formadores de galhas
alteram a composição dos tecidos das plantas, pela formação das
galhas, levando muitas vezes a um aumento, por exemplo, de
lipídios, influindo na produção hormonal da planta (ver capítulo 15).
Há cerambicídeos que matam os ramos para interromper o fluxo de
nutrientes e, parasitoides que aumentam os nutrientes disponíveis,
revertendo o fluxo de nutrientes da hemolinfa do hospedeiro e
estimulando o consumo pelo hospedeiro.
Existem condições especiais do aparelho digestivo que
permitem a separação de nutrientes de complexos usualmente
indigeríveis. Assim, insetos que consomem tecidos como tanino
podem ter um mesêntero alcalino que reduz a formação de
complexo proteínas/tanino indigeríveis. O próprio pH do trato
digestivo pode ser importante para o crescimento de microrganismos
simbiontes. Já os cerambicídeos degradam todas as classes de
polissacarídeos estruturais e, por este motivo, constituem a maior
família de insetos que se alimenta de madeira. Já os lictídeos que
não têm a capacidade de degradar as paredes das células
apresentam um número de espécies bem menor. A síntese de
celulose (por insetos que se alimentam de madeira) e queratinase
(por insetos que se alimentam de compostos ricos em queratina)
permitem a utilização de substâncias indisponíveis. Em Sitophilus
oryzae (L.) (Coleoptera: Curculionidae) a atividade de amilase é
maior do que em S. granarius (L.); por este motivo o primeiro utiliza
mais amido e cresce mais. Muitos bruquídeos possuem amilases
potentes e algumas espécies podem utilizar inibidores de tripsinas
nas sementes como uma fonte de nitrogênio. Outras espécies
deixam as proteases do aparelho digestivo e utilizam aminoácidos
livres, evitando os efeitos dos inibidores de tripsina (ver capítulo 4).
Outra especialização que os insetos apresentam refere-se ao
tempo de passagem do alimento pelo trato digestivo. Uma
permanência por um tempo maior pode facilitar a extração de
nutrientes. Cupins que se alimentam de madeira mantêm o alimento
no aparelho digestivo por 13 a 15 horas em contraposição aos que
se alimentam de fungos, nos quais o alimento aí permanece por
apenas 4 a 5 horas.
A alternância de alimento é outra adaptação apresentada pelos
insetos para obter um balanço nutricional adequado. Embora em
pequeno número, existem espécies que alternam alimentos
inadequados com outros adequados (CHANG et al., 1987). É o caso
de afídeos que alternam hospedeiros herbáceos e árvores. Esse
fenômeno ocorre também em sugadores de sementes, cupins e
artrópodos de solo. Os microrganismos também podem ter papel
importante, atuando, externamente, com sua própria ação química,
ou fornecendo mais nutrientes facilmente digeríveis concentrados na
sua própria biomassa.
Ainda pode ocorrer conservação de nutrientes. Os recursos
assimilados são conservados pelo inseto digerindo e absorvendo a
parte interna da cutícula, antes da ecdise, ou mesmo consumindo o
córion e o exoesqueleto deixados neste processo. De 3% a 27% da
biomassa larval (energia e N) pode ser perdida no desprendimento
da cutícula. Entretanto, enzimas digestivas podem ser absorvidas
pelo aparelho digestivo durante a metamorfose. Outros tipos de
conservação de nutrientes envolvem metabolismo do ácido úrico e
utilização de nutrientes que têm função aleloquímica. A coprofagia
pode permitir uso mais completo de nutrientes bem como facilitar o
consumo de bactérias ricas em nutrientes.
Outra adaptação é a transferência de nutrientes entre estágios
do ciclo de vida. O desempenho de cada estágio de vida depende
basicamente do sucesso do estágio anterior em obter, sintetizar e
acumular as substâncias nutricionais em quantidades apropriadas.
Esse fato é mais evidente para estágios em que não se alimentam
(ovo, pupas e alguns adultos), sendo, no entanto, também
apreciável a influência dos estágios anteriores em insetos que se
alimentam. Fêmeas de pernilongo (Aedes aegypti L.) podem
completar a fase pré-vitelogênica do ciclo ovariano sem se alimentar,
se elas não forem criadas em superpopulação como larvas.
Entretanto, se criadas em superpopulação, elas exigem sangue ou
açúcar para completar essa fase. Em algumas espécies em que o
adulto normalmente se alimenta numa fase anterior à produção de
ovos, um número limitado de ovos pode ser colocado se as fêmeas
ficarem sem se alimentar, dependendo dos micronutrientes
transferidos durante a metamorfose. Muitas vezes, os
micronutrientes transferidos pela fase de ovo são suficientes para
satisfazer as necessidades das fases subsequentes do ciclo de vida,
pelo menos por uma geração. Dessa forma, estudos nutricionais
devem ser conduzidos por gerações sucessivas. Finalmente, a
transferência de nutrientes entre indivíduos pode ocorrer. Nessa
categoria são englobados os canibais (incluindo o autoparasitismo),
a produção e o consumo de ovos não fertilizados, as secreções de
glândulas especializadas (por exemplo, uma fêmea consumindo,
digerindo e absorvendo internamente o espermatóforo e fluido
seminal). Também pode ser considerada a trofalaxia para insetos
sociais e coprofagia. Essas trocas permitem não somente a troca de
nutrientes, mas também de simbiontes e produtos químicos
associados com a regulação de castas em insetos sociais.
O papel dos aleloquímicos

Os aleloquímicos têm papel importante na seleção do
hospedeiro, sobretudo em regiões tropicais, pois por causa da
pressão por insetos durante todo o ano, esse número tende a ser
maior do que em regiões temperadas (EDWARDS; WRATTEN,
1981). Entretanto, os insetos desenvolveram mecanismos para
evitá-los. Assim, sugadores e semente evitam as toxinas existentes
na casca, atravessando-a com os estiletes e alimentando-se apenas
dos cotilédones. De forma análoga, sugadores de xilema e floema
podem evitar aleloquímicos. O coccinelídeo Epilachna
tredecimnotata (Latreille) faz orifícios circulares na planta para evitar
substâncias deterrentes produzidas quando a folha é danificada.
A desintoxicação enzimática é também usada por muitos
artrópodos para metabolizar aleloquímicos e, portanto, evitar sua
toxicidade. Muitos sugadores de plantas injetam com a saliva
fenolases que são desintoxicadoras. Além disso, alguns insetos
evitam os aleloquímicos com a produção de surfactantes,
alcalinização do trato digestivo ou mesmo pela excreção rápida.
Para evitar compostos fotoativos, os insetos se alimentam à noite ou
mesmo dentro das folhas, as quais são enroladas por eles. Existem,
nos insetos que se alimentam de fungos, certas espécies desses
microrganismos que têm a função de desintoxicar aleloquímicos.
A interação de nutrientes e aleloquímicos pode afetar a
adequabilidade do alimento. Os taninos podem bloquear a
disponibilidade de proteínas, formando complexos. Fox e Macauley
(1977) encontraram altos níveis de tanino condensado em algumas
espécies de Eucalyptus e baixos níveis em outras. Os valores da
ECI para Paropsis atomaria Olivier (Coleoptera) foram similares
quando o inseto se alimentou das diferentes espécies de plantas,
levando os autores a concluírem que os taninos e outros fenois não
afetaram a fisiologia nutricional. Em certos gafanhotos, o tanino
hidrolizado é prejudicial por passar através da membrana peritrófica,
o que não ocorre em outras espécies, não havendo, portanto, efeitos
deletérios (BERNAYS, 1978). Para passar pelo trato digestivo, os
nutrientes devem estar em formas apropriadas. Assim, as proteínas
são desdobradas em aminoácidos, desdobramento este seguido da
produção de proteases, as quais diminuem a disponibilidade das
proteínas. As plantas podem produzir níveis maiores dessas
enzimas inibidoras após serem atacadas por insetos e as transferem
para as demais partes da planta. Isto é referido por Green e Ryan
(1972) para o coleóptero Leptinotarsa decemlineata (Say) (ver
capítulo 4).
Os aleloquímicos, com o grupamento dehidroxi-orto no anel
aromático, podem quelar os minerais essenciais. O gossipol reduz a
assimilação de larvas de H. zea embora não tenha efeito em H.
virescens. A sinigrina reduz a assimilação de Papilio polyxenes F.
(Lepidoptera) e muitos outros aleloquímicos reduzem o crescimento
de insetos (BECK; REESE, 1976; BERENBAUM, 1978). Os estudos
de anti-hormônios extraídos de plantas como Ageratum
houstonianum (BOWERS et al., 1976) que atuam nos estágios
iniciais ou em adultos e dos análogos dos hormônios juvenis que
agem nos últimos estágios da metamorfose mostram uma função
ecológica desses componentes (HARBORNE, 1982).
Os insetos podem compensar a baixa qualidade nutricional,
consumindo mais alimento (CRÓCOMO; PARRA 1985; SIMPSON;
ABISGOLD, 1985) ou alterando a eficiência de sua utilização.
Slansky Junior e Wheeler (1992) observaram que essa tentativa de
compensação pode levar à ingestão de doses maiores de
aleloquímicos, por exemplo. Assim, para Anticarsia gemmatalis Hub.
em dietas mais pobres, o inseto tende a se alimentar mais, e se ela
contiver um aleloquímico como cafeína, haverá alteração na
utilização de alimento, no crescimento e sobrevivência. Efeito similar
foi encontrado por Lee et al. (2004) em uma dieta desbalanceada
com relação à ingestão de celulose num lepidóptero generalista. De
forma análoga, Pompermayer et al. (2001) observaram que a
composição da dieta é importante no efeito de inibidores de
proteinase e para D. saccharalis, assim como Broadway e Duffey
(1986) e Jongsma e Bolter (1997) já haviam anteriormente
observado. Warbrick-Smith et al. (2006) observaram que Plutella
xylostella L. criada por gerações sucessivas em uma dieta rica em
carboidratos, desenvolve progressivamente a habilidade de comer o
excesso de carboidratos sem convertê-lo em gordura, evidenciando
que o excesso de armazenamento de gordura tem um custo
adaptativo. Sempre esses estudos demandam muitos cuidados, pois
o inseto pode se adaptar fisiologicamente aos inibidores de
proteinase, como acontece com S. frugiperda, que altera o
complemento das enzimas proteolíticas do mesêntero (PAULILLO et
al., 2000); o mesmo ocorre com Heliothis virescens (BRITO et al.,
2001) e com Spodoptera frugiperda e Diatraea saccharalis
(FERREIRA et al., 1996).
Chang et al. (2000) demonstraram que uma cisteína proteinase
de plantas de milho causou decréscimo na eficiência de digestão e
absorção de S. frugiperda que se alimentava de dieta natural e, em
dieta artificial contendo essa substância, essa menor eficiência se
deve ao dano à membrana peritrófica causada pela enzima em milho
(PECHAN et al., 2002). Outras vezes, o inseto, por limitação de
alimento, tem que aumentar a procura, a capacidade de dispersão e,
mesmo, o espectro de alimentos utilizados. Em jejum, a ação
enzimática é diminuída, por causa da menor ação metabólica. Em
jejum total, a postura pode cessar. Quando o alimento é limitado, o
adulto pode reduzir a taxa de postura (diminuindo a embriogênese
ou reabsorção de ovos). Em jejum completo, há transformação
precoce em pupas, as quais são de pesos menores. A taxa de
consumo, em muitos casos, pode voltar ao normal, se após um
jejum for oferecido alimento, dando origem a um inseto normal.
Muitas vezes, o inseto promove alterações associadas à
alimentação, como adaptações morfológicas (por exemplo, peças
bucais, pernas, formação de espinhos), alteração do número de
sensores (por exemplo, número de sensila coelocônica nos palpos),
alteração do tamanho do aparelho digestivo ou mesmo estruturas
internas, como nas baratas, as quais facilitam o estabelecimento de
colônias de microrganismos. Portanto, o inseto apresenta estratégias
adaptativas que incluem especializações, desenvolvimento e
tamanho adequados, defesa, respostas às variações de ambiente
(fatores abióticos, jejum, qualidade do alimento, endoparasitismo,
densidade e competição, migração) (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER,
1985; SCRIBER, 1984).
Muitos estudos nutricionais são realizados em dietas artificiais,
com resultados comparáveis àqueles obtidos em alimentos naturais.
As dietas são apropriadas para certos tipos de pesquisas, como a
avaliação do efeito de nutrientes específicos, suas concentrações e
determinação das concentrações de aleloquímicos que afetam a
relação inseto–planta (GIUSTOLIN et al., 1995). Entretanto, são
necessários alguns cuidados nesses estudos, pois muitas dietas
exigem celulose (VENDRAMIM et al., 1982) que pode alterar a
digestibilidade aproximada. Além disso, os aleloquímicos
adicionados às dietas podem interagir de forma diferente com os
nutrientes em relação ao alimento natural. Assim, não deve ocorrer,
na dieta artificial, como acontece na natureza, indução de
fitoalexinas nos tecidos danificados. Os anticontaminantes
adicionados às dietas (GREENBERG, 1970; SIKOROWSKI et al.,
1980; FUNKE, 1983; KING; LEPPLA, 1984; REINECKE, 1985),
podem afetar os simbiontes existentes e mesmo interferir na
desintoxicação de enzimas. Em outros tipos de estudos de relações
inseto–planta, são utilizados extratos de planta adicionados a dietas
artificiais. Nesses casos, há possibilidade de destruição da
resistência química no preparo do extrato e mesmo diluição indevida
da substância química responsável pela resposta do inseto.
Entretanto, esses estudos com extratos de plantas podem levar a
bons resultados (MARTINS et al., 1989). Esses autores,
pesquisando a resistência de variedades de arroz à D. saccharalis,
utilizando extratos de plantas em dietas artificiais, eliminaram o fator
físico da resistência e, por meio da análise química, detectaram
possíveis fontes de resistência a esse inseto.
Sempre que as dietas artificiais forem utilizadas como “veículos”
para testar antinutrientes e toxinas, devem existir algumas
características para que os resultados sejam confiáveis: 1) a
substância a ser testada, aleloquímico, cristal proteico ou vírus, entre
outros, não deve ser afetada (alterada) quimicamente pela dieta; 2)
tal substância não deve afetar a palatabilidade e/ou atratividade à
dieta; 3) ela não pode ser evitada por mecanismos alimentares
especializados (como digestão extraoral); 4) os ingredientes da
Formulação da dieta básica não podem mascarar ou alterar os
efeitos da substância que está sendo testada; e 5) a dieta deve ser
totalmente adequada para oferecer e manter características
saudáveis (sem microrganismos) (COHEN, 2004).
Independentemente da sua posição sistemática e do seu hábito
alimentar, as exigências nutricionais qualitativas são semelhantes
nos insetos (regra da identidade). Entretanto, as proporções dos
nutrientes exigidas são muito variáveis de inseto para inseto
(princípio da proporcionalidade nutricional), o que determina uma
grande diversidade de hábitos alimentares. Além disso, a escolha do
alimento não é determinada somente pelos componentes nutritivos
como também pelas características físicas e pelos aleloquímicos das
dietas. Assim, a forma como o alimento é ingerido, digerido,
assimilado e convertido em tecidos de crescimento depende desses
componentes dentro de um contexto ecológico e evolucionário
(ecologia nutricional).
Essas análises nutricionais acerca de interações nos diferentes
níveis tróficos exigem, na maioria das vezes, a determinação dos
índices nutricionais mencionados neste capítulo, os quais
demandam estudos meticulosos e que, dependendo do tipo e
tamanho de inseto, podem, especialmente nas determinações
realizadas nos primeiros ínstares, levar a erros.
Esses tipos de estudos evoluíram muito nas décadas de 1970 e
1980, conforme atestam as 347 citações sobre consumo e utilização
de alimento apresentadas por Slansky Junior e Scriber (1982,1985).
Essa evolução não impediu que continuassem a existir muitos
problemas nas suas determinações (fontes de variação) e na
interpretação dos valores obtidos (ver item Interpretação dos valores
de índices nutricionais, neste capítulo). Em alguns níveis tróficos, há
necessidade de maior aprofundamento nas pesquisas sobre
fisiologia, nutrição, genética, comportamento, entre outros,
especialmente nas relações hospedeiro–parasitoide. Inúmeros
aspectos de acasalamento, alimentação de adultos, oviposição,
desenvolvimento de formas imaturas e mesmo diapausa (em regiões
mais frias) necessitam ser pesquisadas e desvendadas
(THOMPSON, 1986). Nesses casos, a tentativa de criar o inimigo
natural in vitro é ainda um desafio ao entomologista. Espera-se que,
com as novas técnicas de biologia molecular, esses desafios sejam
vencidos. No Brasil, cujas pesquisas com esses índices nutricionais
iniciaram-se no final da década de 1970 (CRÓCOMO; PARRA,
1979) e que apresentam poucos grupos envolvidos diretamente com
o assunto, os problemas são ainda maiores. De modo geral, as
pesquisas limitam-se à determinação dos índices nutricionais e à
análise fria dos resultados obtidos, não atingindo a profundidade
esperada. Sugere-se que haja maior interação, principalmente, de
entomologistas e bioquímicos, pois, com essa associação, muitos
dos intrincados mecanismos que envolvem as relações inseto–
planta poderão ser desvendados. Nos últimos anos, novos métodos
de análise dos dados (utilização da análise de covariância – Tabela
10), estudos com plantas transgênicas (FERNANDES, 2003) (Tabela
16) e mesmo o desenvolvimento da nutrigenômica poderão
desvendar intrincados mecanismos da nutrição de insetos.
Tabela 16. Consumo de área foliar de Spodoptera frugiperda em
milho convencional e geneticamente modificado (MON810), durante
três gerações de laboratório. Temperatura de 28 °C ± 1 °C, UR de
60% ± 10% e fotofase de 14h.
Geração
Tratamento
F1 F2 F3
Consumo foliar (cm2)

Milho convencional 201,44 ± 5,12 a A(1) 215,58 ± 6,10 a A 214,98 ± 6,24 a A
MON810 164,67 ± 4,44 b A 171,50 ± 7,15 b A 177,48 ± 5,38 b A

(1)
Médias seguidas de mesma letra minúscula nas colunas e maiúscula nas linhas não diferem entre si pelo teste de
Tukey (P < 0,05).
Fonte: Fernandes (2003).
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Curitiba.
Capítulo 3
A evolução das dietas artificiais e suas
interações em ciência e tecnologia
José R. P. Parra
A importância da criação de insetos em

laboratório
É fundamental a criação de insetos em laboratório, para solucionar problemas
relacionados com a Entomologia pura ou aplicada (KOGAN, 1980). O avanço de
pesquisas na Entomologia moderna depende da disponibilidade de insetos em
laboratório, para que os trabalhos não sofram solução de continuidade e nem
fiquem dependentes da ocorrência natural do inseto objeto de estudo, em especial,
as pragas agrícolas.
Existem insetos que podem ser facilmente criados em laboratório e mantidos
em grandes populações. É o caso de Drosophila, que há muito tempo é facilmente
multiplicada e que tem sido o principal organismo utilizado em pesquisas de
genética. Da mesma forma, o bicho-da-seda, Bombyx mori L., ergueu, desde 2000
a.C. na Ásia (COHEN, 2004) uma das maiores indústrias do mundo, e a criação de
Apis mellifera L., desde o antigo Egito (COHEN, 2004), aumentou o rendimento
agrícola, por meio da polinização de várias culturas importantes na alimentação
humana. Entretanto, muitos insetos, sobretudo fitófagos, para serem criados em
larga escala, exigem estudos mais detalhados.
Houve revisões sobre nutrição e hábitos alimentares de insetos no início do
século passado, como as de Uvarov (1928) e Brues (1946), mas o grande avanço
se deu com os estudos de G. Fraenkel da Universidade de Illinois, EUA, em
pesquisas sobre exigências nutricionais de pragas de grãos armazenados, a partir
da década de 1940.
Os grandes avanços sobre técnicas de criação em meios artificiais ocorreram
nas décadas de 1960, 1970 e 1980, especialmente em países desenvolvidos. Na
compilação bibliográfica realizada por Singh (1985) foram referidos meios artificiais
para mais de 1.300 espécies de insetos, pertencentes à maioria das ordens de
importância agrícola (Tabela 1). Dickerson et al. (1980) listaram aproximadamente
1.000 colônias de insetos correspondentes a 480 espécies (representando 109
famílias) mantidas em 200 laboratórios dos EUA e outros países. Edwards et al.
(1987) atualizaram essa lista e incluíram mais 693 espécies criadas em 263
instalações (ou laboratórios).
Tabela 1. Meios artificiais para as diferentes ordens de insetos

de importância agrícola.
Ordem Número de espécies
Lepidoptera 556
Coleoptera 284
Diptera 279
Hemiptera 93
Hymenoptera 67
Orthoptera 24
Isoptera 5
Fonte: Singh (1985).
No Brasil, o primeiro inseto fitófago a ser criado em dieta artificial foi Diatraea
saccharalis (F.), a broca-da-cana-de-açúcar, utilizando-se em 1969 a dieta artificial
desenvolvida por Hensley e Hammond (1968), em Piracicaba, SP, em pesquisa de
controle biológico, desenvolvida por Domingos Gallo, então chefe do Departamento
de Entomologia da Esalq/USP.
No Brasil, ainda hoje, discute-se a validade e/ou importância de se criar
insetos em laboratório, pois a tradição ensinou, de forma errônea, àquelas pessoas
não ligadas à Entomologia, que o pesquisador que se dedica à Entomologia
Agrícola deve se preocupar, exclusivamente, com a eliminação de insetos, usando
principalmente inseticidas. Esse fenômeno coincide com a história da Entomologia
Agrícola no Brasil, a qual, nos seus primórdios, dispunha de poucos conhecimentos
para controlar os insetos de forma mais racional e oferecia como solução apenas o
controle com produtos químicos. Dessa forma, em nosso país apenas nos últimos
anos algumas universidades e centros de pesquisa vêm dando a devida
importância à criação de insetos em laboratório. Assim, hoje já existem laboratórios
de Entomologia avançados no Brasil, com técnicas de criação de insetos
sofisticadas. Entretanto, esta não é a regra, e tudo deve ser feito para mudar essa
tendência, pois a manutenção de colônias de insetos é imprescindível às modernas
estratégias de controle de pragas, pois, tanto nas pesquisas básicas como
aplicadas de um programa, é exigido um suprimento contínuo de insetos.
Corroborando essa afirmativa, Knipling (1979) destacou que um dos mais
importantes avanços na Entomologia foi o progresso feito pelos cientistas ao
conseguirem criar um número quase ilimitado de insetos a um custo razoável.
Portanto, o tema criação de insetos é, hoje, dos mais relevantes, pois esse assunto
se tornou o maior componente da moderna ciência entomológica (LEPPLA;
ADAMS, 1987).
Surgiram, a partir do clássico livro de Smith (1966), inúmeras publicações
como as de Rodrigues (1972); Singh (1977); Leppla e Ashley (1978); Dickerson et
al. (1980); Dadd (1985); Edwards et al. (1987); King e Leppla (1984); Singh e
Moore (1985); Reinecke (1985); Ashby e Singh (1987); Parra (1991); Anderson e
Leppla (1992); Thompson e Hagen (1999) e Parra (2007), que alavancaram essa
área da Entomologia. A partir daí, os livros específicos sobre o assunto passaram a
escassear, talvez pelo aparente insucesso observado para a criação de
parasitoides e predadores in vitro. Em 2004, Cohen publicou um novo livro, Insect
Diets: Science and Technology, abordando não só aspectos básicos, mas também
a tecnologia envolvendo o conhecimento da ciência dos alimentos, a parte química,
a física, a microbiologia e o efeito durante o processamento dos componentes para
a confecção da dieta artificial.
Embora tenham ocorrido avanços nas dietas para parasitoides (CÔNSOLI;
PARRA, 2002) e predadores (COHEN, 2004), sem dúvida alguma é para fitófagos,
das ordens Lepidoptera, Coleoptera e Diptera, que se concentram 85% das dietas
artificiais.
É evidente que em Entomologia pode-se, dependendo da área de estudo,
manipular populações de insetos existentes no campo ou manter insetos, em
hospedeiros naturais em laboratórios, insetários (telados) ou em câmaras
climatizadas. Entretanto, foi graças ao desenvolvimento de meios artificiais que
houve possibilidades de se criar grande número de insetos necessários ao
desenvolvimento de estudos em programas de Manejo Integrado de Pragas (MIP),
com total controle do entomologista sobre essas populações. Assim, foi possível a
obtenção de grandes avanços em áreas básicas como nutrição, toxicologia,
produção de proteínas recombinantes e de fármacos, plantas transgênicas,
bioquímica (estudos enzimáticos), biotecnologia, endocrinologia, genética,
comportamento, ecologia e até taxonomia de insetos. Com o desenvolvimento de
criações massais de insetos evoluíram as pesquisas aplicadas em controle
biológico, resistência de plantas e patologia de insetos, controle genético
(esterilização de machos e utilização de genes letais), vetores de doenças,
produção de feromônios e cairomônios (métodos de controle por comportamento),
controle químico, etc. É conveniente salientar que, mesmo em países
desenvolvidos, esse avanço se deu nos últimos 30 anos, pois Singh (1977) listou
154 publicações sobre dietas artificiais de 1908 a 1950 e 1.807 de 1951 a 1976. De
1976 a 2007, foram referidas poucas publicações com novidades sobre dietas
artificiais, especialmente para fitófagos.
Em 1974, foi criado, nos EUA, um newsletter internacional, denominado
FRASS (Insect Rearing Group Newsletter) para melhorar a comunicação e
cooperação entre interessados no assunto, além de resolver os problemas de
cientistas ligados à criação de insetos. São aí contidas informações sobre novas
dietas, preços de ingredientes, endereços de pesquisadores envolvidos com
diferentes espécies, sanidade e modelos de laboratórios, quarentena, controle de
qualidade, etc. (DICKERSON; LEPPLA, 1992).
Um esquema das relações entre criações de insetos e as diversas áreas da
Entomologia, com vistas ao manejo de pragas e à agricultura sustentável, foi
apresentado por Parra (2000, 2002 e 2008) (Figura 1). Portanto, a manutenção de
colônias de insetos em laboratório é imprescindível às modernas estratégias de
manejo de pragas, pois tanto nas pesquisas básicas como aplicadas de um
programa é exigido um suprimento contínuo de insetos.
Figura 1. Relações entre criações de insetos e as diversas áreas da

Entomologia.
Quando o objetivo for o desenvolvimento de pesquisas, as colônias de insetos,

dependendo da espécie, podem ser mantidas em meios naturais, pois nem sempre
são necessárias grandes populações. Entretanto, seja em meio natural seja em
artificial, são fundamentais informações básicas de biologia e comportamento para
o desenvolvimento de pesquisas que fornecerão subsídios aos diferentes métodos
de controle (PARRA, 2000). Em outros casos, quando as colônias são usadas para
o controle propriamente dito, o número de insetos a ser utilizado deve ser grande,
e, neste caso, na maioria das vezes, são usadas dietas artificiais. Surgem aí as
criações massais que têm uma série de peculiaridades, com problemas não só
entomológicos, mas também relacionados a uma verdadeira fábrica, envolvendo a
produção de milhões de insetos.
Em linhas gerais, as criações de insetos são necessárias para: estudos de
resistência de plantas a insetos; bioensaios com inseticidas (produtos biológicos,
patógenos, reguladores de crescimento, novos grupos de agroquímicos); produção
de inimigos naturais (parasitoides, predadores e patógenos) em pequena escala;
estudos de exigências nutricionais; produção massal de inimigos naturais
(parasitoides, predadores e patógenos); produção massal para aplicação do
princípio da esterilidade; produção massal para controle genético (esterilidade
híbrida); avaliação da qualidade nutricional de cereais (de forma mais econômica
do que com outros animais-teste); nutrição de animais usados na alimentação
humana (peixes, pássaros e rãs); bioensaios (morfologia, bioquímica, fisiologia,
patologia, biologia, toxicologia, ecologia, etc.) pois tais insetos constituem fontes
uniformes, em idade, nutrição, etc.); estudos de feromônios e semioquímicos;
estudos de taxonomia (espécies crípticas, descrição de formas imaturas, etc.);
estudos de resistência de insetos a inseticidas (mecanismos e manejo da
resistência); estudos de transmissão de agentes fitopatogênicos por insetos;
bioensaios em biotecnologia e biologia molecular (especialmente para avaliação de
plantas transgênicas); fármacos; simbiontes, enzimas e outros aspectos
bioquímicos.
Em países mais desenvolvidos, colônias de insetos são utilizadas também na
educação pública (zoológicos, museus e escolas); em outros países, os insetos
são ainda utilizados diretamente na alimentação humana (México, Japão, Filipinas,
África), por representarem importante fonte proteica (Tabela 2) (PARRA, 2007).
Tabela 2. Valor nutricional relativo de alguns tipos de insetos.

Inseto Proteína (%) Gordura (%)
Isoptera (cupins)
1 exemplar vivo 23,2 28,3
1 exemplar frito 36,0 44,4
Orthoptera (gafanhotos)
12 exemplares secos 60,0 6,0
Diptera
3 pupas de mosca-doméstica 63,1 15,5
Hymenoptera (formigas)
Adultos
Fêmea 7,4 23,8
Macho 25,2 3,3

Embora o desenvolvimento de meios artificiais para insetos tenha
representado um dos suportes de programas de manejo de pragas, é conveniente
salientar que, tomando-se por base os conhecimentos atuais, alguns grupos de
insetos como os representantes das ordens Hemiptera (Homoptera, Heteroptera)
(pulgões, cochonilhas, moscas-brancas, cigarrinhas, percevejos, etc.) e
Thysanoptera devem ser criados em hospedeiros naturais, investindo-se em
pesquisas que permitam a manutenção contínua e de uma maneira fácil dos
vegetais que hospedam esses insetos, para se dispor de colônias durante todo o
ano.
Histórico das dietas artificiais

O primeiro inseto a ser criado axenicamente, de ovo a adulto, em uma dieta
artificial (composta de peptona, extrato de carne, amido e minerais) foi Calliphora
vomitoria (L.), por Bogdanov em 1908. Em 1915, Loeb criou Drosophila sp. por
cinco gerações em uma dieta composta de açúcar de uva, açúcar de cana,
tartarato de amônio, ácido cítrico, fosfato monoácido de potássio, sulfato de
magnésio e água. Guyénot (1917) manteve, com bons resultados, colônias de
Drosophila ampelophila Loew, em uma dieta exclusivamente artificial. As espécies
de baratas Periplaneta orientalis (L.) e Blatella germanica (L.) foram criadas com
sucesso por Zabinski (1926 a 1928) em um meio composto de albumina de ovo,
amido, sacarose, ágar e mistura de sais. Na década de 1940, Fraenkel e
colaboradores criaram um grande número de insetos-praga de grãos
armazenados, com uma dieta à base de caseína (SINGH, 1977).
A primeira tentativa para criar um inseto fitófago em meio artificial foi feita por
Bottger (1942), que utilizou uma dieta para Ostrinia nubilalis (Hübner) que consistia
de caseína, açúcares, gorduras, sais, vitaminas, celulose, ágar e água. A seguir,
Beck et al. (1949) desenvolveram uma dieta para O. nubilalis, que era composta de
produtos químicos puros naturais altamente purificados, incluindo também um
extrato de folhas de milho para fornecer um fator de crescimento não identificado
(mais tarde identificado como ácido ascórbico por Chippendale & Beck, 1964). Em
1949, House iniciou uma série de trabalhos clássicos acerca de aspectos aplicados
da nutrição de insetos. Em 1950, K. Hagen, de Berkeley, Califórnia, lançou a base
da nutrição e dietética de parasitoides e predadores. Ishii (1952) e Matsumoto
(1954) usaram dietas que continham extratos de plantas hospedeiras para Chilo
supressalis (Walker) e para Grapholita molesta (Busck). Vanderzant e Reiser
(1956) criaram a lagarta-rosada Pectinophora gossypiella (Saunders) em dieta que
não continha extratos de plantas. A partir desses experimentos iniciais, grande
número de insetos tem sido criado em dietas que consistem integralmente de
produtos químicos puros e substâncias nutritivas completamente estranhas ao
alimento natural do inseto. Em 1959, Fraenkel incorpora o conceito de substâncias
secundárias para entendimento dos mecanismos de alimentação de insetos. Ito
(1960), no Japão, inicia estudos nutricionais clássicos com Bombyx mori (L.).
A criação de hemípteros com substratos artificiais foi conseguida por Schell et
al. (1957), com as espécies Oncopeltus fasciatus (Dallas) e Euschistus variolarius
(Palisot de Beauvois). As técnicas de criação de afídeos em laboratório foram
desenvolvidas concomitantemente nos EUA e no Canadá, por dois grupos de
pesquisadores. Assim, Mittler e Dadd (1962) conseguiram sucesso com Myzus
persicae (Sulzer) nos EUA e Auclair e Cartier (1963) com Acyrtosiphon pisum
(Harris) no Canadá. Em 1967, Mittler desenvolveu estudos sobre bioquímica,
biofísica e comportamento da nutrição de afídeos. Em 1968, Gordon enunciou o
princípio da nutrição quantitativa em insetos e, no mesmo ano, Waldbauer
padronizou os índices para estudar a nutrição quantitativa de insetos. As primeiras
referências de criação de parasitoides em laboratório em meios artificiais foram
feitas por Yazgan e House (1970) e Yazgan (1972) com a espécie Itoplectis
conquisitor (Say) (Hymenoptera, Ichneumonidae).
Um dos maiores avanços nas técnicas de criação de lepidópteros e outros
fitófagos em laboratório resultou da introdução do germe de trigo na Formulação de
dietas para P. gossypiella (Adkisson et al., 1960) e para Heliothis virescens (F.)
(Berger, 1963). As Formulações desses dois autores constituem, com algumas
modificações, a base das dietas para muitos insetos. Tais revisões do histórico das
dietas artificiais baseiam-se em Singh (1977), Singh e Moore (1985) e Cohen
(2004).
Como já referido, os trabalhos com dietas artificiais foram iniciados no Brasil
no Departamento de Entomologia da Esalq/USP, em Piracicaba, em 1969, por
Domingos Gallo, que utilizou a dieta proposta por Hensley e Hammond (1968), com
algumas modificações, para a multiplicação de D. saccharalis, em um programa
visando ao seu controle biológico, por meio de taquinídeos.
Revisões sobre dietas artificiais foram realizadas por Singh (1977) e Singh e
Moore (1985). Uma lista das espécies criadas é apresentada na Tabela 3. Revisões
sobre criações de inimigos naturais também foram conduzidas por Waage et al.
(1985). Nos últimos 30 anos, intensificaram-se as pesquisas com dietas artificiais
para parasitoides e predadores in vitro, e as revisões sobre o assunto foram feitas
por Thompson (1986), Thompson e Hagen (1999) e Cônsoli e Parra (2002).
Tabela 3. Distribuição taxonômica de espécies criadas com dietas artificiais.

Nº espécies Nº espécies Nº espécies
Ordem/família Ordem/família Ordem/família
criadas criadas criadas
Coleoptera 284 Hemiptera 93 Lepidoptera
Anobiidae 4 Noctuidae 217
Bostrychidae 3 A. Heteroptera 22 Notodontidae 4
Buprestidae 1 Alydidae 1 Nymphalidae 15
Bruchidae 1 Anthocoridae 6 Oecophoridae 3

Cerambycidae 69 Lygaeidae 1 Olethreutidae 17
Chrysomelidae 11 Miridae 4 Papilionidae 3
Coccinellidae 69 Nabidae 1 Pieridae 13
Cucujidae 3 Pentatomidae 3 PyraIidae 65
Curculionidae 28 Reduviidae 5 Riodinidae 1
Dermestidae 18 Scutelleridae 1 Saturniidae 10
Elateridae 5 Satyridae 9
Lyctidae 2 B. Homoptera 71 Sesiidae 4
Meloidae 5 Aphididae 50 Sphingidae 6
Nitidulidae 5 Cercopidae 1 Tineidae 1
Pythidae 1 Cicadellidae 8 Tortricidae 75
Ptinidae 1 Coccidae 3 Yponomeutidae 4
Scarabaeidae 17 Delphacidae 7
ScoIytidae 33 Pseudococcidae 2 Mallophaga 3
Tenebrionidae 7 Trichodectidae 3
Trogositidae 1 Hymenoptera 67
ApheIinidae 1 Neuroptera 8
Dermaptera 1 Apidae 4 Berothidae 1
Labiduridae 1 Bethylidae 1 Chrysopidae 7
Braconidae 4
Dictyoptera 5 Cephidae 1 Orthoptera 24
Blattellidae 4 Chalcididae 2 Acrididae 10
Blattidae 1 Encyrtidae 1 Gryllidae 14
Eulophidae 4
Diptera 279 Formicidae 35 Phasmida
Anthomyiidae 10 Ichneumonidae 8 Phasmatidae
Calliphoridae 19 Megachilidae 1
Ceratopogonidae 19 Pteromalidae 1 Siphonaptera 3
Chironomidae 14 Trichogrammatidae 4 Pulicidae 3
Chloropidae . 4
Culicidae 61 lsoptera 5
Cuterebridae 1 Kalotermitidae 1
DoIichopodidae 1 Rhinotermitidae 3
Drosophilidae 34 Termitidae 1 Total 1.329
Glossinidae 1
Muscidae 16 Lepidoptera 556
Mycetophilidae 1 Arctiidae 15
Mystacinobiidae 1 Bombycidae 2
Oestridae 1 Carposinidae 1
Phoridae 3 Cochylidae 1
Piophilidae 1 Cossidae 2
Psilidae 1 Gelechiidae 10
Psychodidae 18 Geometridae 32
Sarcophagidae 8 Heliconiidae 1
Scatopsidae 1 Hepialidae 2
Sciaridae 22 Hesperiidae 7
Sciomyzidae 1 Lasiocampidae 6
Simuliidae 8 Limacodidae 1
Sphaeroceridae 2 Liparidae 3
Syrphidae 3 Lycaenidae 12
Tabanidae 5 Lymantriidae 6
Tachinidae 4 Lyonetiidae 1
Tephritidae 18 Megalopygidae 1
Tipulidae 1 Megathymidae 6
Um dos poucos casos de sucesso de criação de um parasitoide in vitro é a

produção de Trichogramma, pelos chineses, em ovos artificiais com córion de
polietileno (LI-LI-YING et al., 1986). O meio artificial é composto de hemolinfa pupal
de Antheraea pernyi (Guérin-Méneville) [ou Philosamia cynthia ricini (Boisd.)], gema
de ovo de galinha, malte e sais de Neisenheimer (estes como atraentes de
oviposição). Esse meio pode ser utilizado para a criação de várias espécies de
Trichogramma, havendo necessidade, no entanto, de utilizar plástico de diferentes
espessuras, de acordo com o tamanho do ovipositor da espécie criada. Os
parasitoides são produzidos em anéis de plástico ou cartões que contenham um
grande número de parasitoides. Atualmente, os chineses possuem máquinas
computadorizadas para produção de milhares de Trichogramma in vitro por dia,
para liberação em campo (DAI et al., 1992; LIU et al., 1992). Cônsoli e Parra (2002)
relataram 73 espécies de parasitoides criados in vitro, das quais 16 pertencentes à
ordem Diptera e 57 à ordem Hymenoptera, com o maior número de representantes
nas famílias Tachinidae (12 espécies) e Trichogrammatidae (18 espécies),
respectivamente. Em 1985, uma dieta oligídica foi desenvolvida por Cohen, abrindo
perspectivas para uma série de dietas para predadores e parasitoides.
No Brasil, as primeiras criações in vitro foram realizadas por Parra e Cônsoli
(1992) para Trichogramma pretiosum Riley. Seguiram-se estudos com T. pretiosum
(aprimoramento da dieta) e Trichogramma galloi Zucchi (CÔNSOLI; PARRA
1996a,b; 1997a,b; 1999a,b; GOMES et al., 2002). Resultados promissores foram
também obtidos com o ectoparasitoide Bracon hebetor Say (MAGRO; PARRA,
2004; MAGRO et al., 2006) (Figura 2).
Figura 2. Criação in vitro Bracon hebetor. (A) Larvas sobre a dieta; (B)
Pupas com casulo, em dieta adequada; (C) Pupa sem casulo, em dieta
inadequada; e (D) Adulto normal proveniente de dieta adequada.
Fonte: Magro et al. (2006).
Foto: Heraldo Negri de Oliveira.
Formas de obtenção de insetos fitófagos e

tipos de criação
Segundo Parra (2002), existem, basicamente, três formas de obtenção de
insetos: a) coletando populações no campo; b) mantendo, em laboratório,
populações em hospedeiros naturais (plantas intactas, folhas, raízes, bulbos,
caules, etc.) e c) mantendo, em laboratório, populações em dietas artificiais.
Coleta de populações no campo. É a forma mais antiga e aceita pelos
entomologistas considerados conservadores por se tratar de populações
selvagens. Entretanto, tais populações têm como desvantagens não terem
periodicidade de ocorrência e apresentarem procedências, nutrição e idade
desconhecidas, o que pode limitar determinados tipos de estudos e trabalhos; em
alguns casos, como em estudos de resistência de plantas a insetos, que são
longos, tal periodicidade de ocorrência pode retardar ainda mais esses programas.
Manutenção de populações em hospedeiros naturais. Demanda muita mão de
obra, mas os hospedeiros naturais são fundamentais para alguns grupos de
insetos, como hemípteros e tisanópteros; nesse caso, deve-se investir em plantas
fáceis de serem cultivadas e manipuladas (nem sempre são os hospedeiros
naturais). Para a manutenção desses vegetais, dependendo da região, há
necessidade de dispor de locais (casas de vegetação) com controle de
temperatura, umidade relativa (UR) e fotoperíodo. Cuidados devem ser tomados
para espécies pequenas (tripes, moscas-brancas), pois, se não forem mantidas em
locais com telas finas separando as criações, pode haver mistura de espécies.
Entretanto, é possível manter tais criações, destacando-se a criação de espécies
de moscas-brancas em ervas-daninhas, hospedeiras dessa praga (COSTA, 1980).
Manutenção de populações em dietas artificiais. Parra (1998) descreveu que
as dietas artificiais apresentam uma série de vantagens, especialmente por
permitirem menor mão de obra, mas, como são preparadas conforme o hábito
alimentar e o aparato bucal do inseto, são mais utilizadas para Lepidoptera,
Coleoptera e Diptera.
A dieta deve conter todos os nutrientes exigidos pelo inseto (proteínas,
vitaminas, sais minerais, carboidratos, lipídios e esteróis), e alguns grupos exigem
ainda ácidos nucleicos. Entretanto, isso não é suficiente, pois a ausência de certas
propriedades físicas e de fagoestimulantes (físicos e químicos), assim como do
balanceamento de nutrientes pode determinar o desenvolvimento inadequado do
inseto. Insetos dependentes de simbiontes podem apresentar obstáculos à
Formulação de uma dieta artificial (PARRA, 2002). Assim, uma dieta artificial
corretamente Formulada possui propriedades físicas e contém produtos químicos
que estimulam e mantêm a alimentação, contém nutrientes (essenciais e não
essenciais) em proporções balanceadas para produzir crescimento e
desenvolvimento ótimos, e deve ser livre de microrganismos contaminantes. Os
problemas associados com a Formulação de dietas artificiais têm correlação direta
com seu teor de água.
Para pulgões, a dieta tem de ser líquida; para fitófagos mastigadores,
semilíquida, ou seja, com bastante água, mas com uma consistência que ofereça
resistência ao aparato bucal do inseto; já para baratas ou pragas de grãos
armazenados, a dieta deve ser em pó ou friável. Quanto mais água tiver a dieta,
maior será o problema de contaminação.
Uma dieta artificial adequada é aquela que: propicia alta viabilidade larval;
produz insetos com duração da fase larval igual à da natureza; dá origem a adultos
com alta capacidade reprodutiva; serve para mais de uma espécie e, se possível,
para mais de uma ordem de insetos; tem em sua composição componentes de
baixo custo (facilmente adquiridos no mercado); apresenta uma viabilidade total
superior a 75%; e mantém a qualidade do inseto ao longo das gerações.
Existem, basicamente, três tipos de criações de insetos, aplicáveis às criações
de inimigos naturais: a) criações em pequena escala; b) criações de médio porte; e
c) criações massais.
Criações em pequena escala (uma pessoa é suficiente para conduzir a
criação). São as chamadas criações de pesquisa, que podem ser aumentadas para
pesquisas aplicadas, especialmente nos casos de controle biológico que
demandem liberações inoculativas. Em julho de 1998, o parasitoide Ageniaspis
citricola Logvinovskaya foi importado pelo Brasil para o controle de Phyllocnistis
citrella Stainton. Nesse caso, estabeleceu-se uma criação de parasitoide, o qual foi
liberado em todo o Estado de São Paulo, mantendo-se tal criação com a atuação
permanente de três técnicos de laboratório (PARRA et al., 2004). Durante o período
de liberação (de 1998 a 2002), foi produzido cerca de 1 milhão de indivíduos,
usando uma técnica simples (Figura 3).
Figura 3. Sistema de produção de Ageniaspis citricola sobre o minador,
Phyllocnistis citrella. (A) Plantas em tubetes podadas no ápice; (B) Plantas
com brotações; (C) Brotações expostas ao minador para postura; (D)
Pupas do minador nas folhas; (E) Pupas mantidas em recipientes para
continuidade da criação (câmara de emergência); (F) Ovos do minador
expostos ao parasitismo por A. citricola; (G) Desenvolvimento do
parasitoide; (H) Pupas do parasitoide; (I) Pupas do parasitoide no interior
de recipientes; e (J) Forma de liberação no campo.
Fonte: Chagas et al. (2002).
Criações de médio porte. São criações maiores para o desenvolvimento de

métodos de controle.
Criações massais. Geralmente envolvem operações semelhantes às de uma
fábrica para servir de suporte a um programa de controle biológico ou de outro
método de controle. As definições de criações massais são as mais variadas.
Segundo Finney e Fisher (1964), criação massal é a “produção econômica de
milhões de insetos benéficos, em uma linha de montagem, com o objetivo de
produzir, com o mínimo de homens/hora e de espaço, o número máximo de fêmeas
férteis no tempo mais curto possível e com um baixo custo”. Outras definições,
como as de Mackauer (1972) e de Chambers (1977), combinaram o aspecto
econômico com o biológico. Segundo o último autor, criação massal é a “produção
de insetos capaz de atingir objetivos com uma aceitável relação custo–benefício e
em números excedendo de 10 mil a 1 milhão de vezes a produtividade média da
população de fêmeas nativas”. Leppla e Adams (1987) definiram criação massal
como “uma atividade sistemática, automatizada, em instalações integradas, com o
objetivo de produzir um suprimento relativamente grande de insetos para
distribuição”.
Em países desenvolvidos, existem criações massais de inimigos naturais que
são comercializados como inseticidas biológicos. Um dos insetos mais produzidos
no mundo hoje é Trichogramma spp. e, especialmente em países socialistas,
extensas áreas são tratadas com esse parasitoide. Na Rússia, há grande número
de biofábricas que produzem milhões de insetos por dia (PARRA; ZUCCHI, 1986),
chegando a uma produção anual de 50 bilhões de insetos; no México, essa
produção é de 28 bilhões por ano, e em alguns países da América do Sul, como
Colômbia, o número de insetos produzidos é elevado (PARRA; ZUCCHI, 2004).
Essas criações massais envolvem produções diárias de milhões de insetos e,
na verdade, assemelham-se a uma linha de fabricação de um produto qualquer.
Assim, no caso do controle de Cochliomyia hominivorax (Coquerel) por meio da
técnica do inseto estéril nos EUA, eram produzidos e liberados de 50 a 200 milhões
de moscas estéreis por semana. No final do programa, constatou-se que para cada
fêmea da natureza foram liberadas 49 fêmeas estéreis, relação bem maior do que
a prevista teoricamente para esse método, que é de 1:9. Em tal fábrica eram
empregados mais de 300 funcionários. Nesse caso, além dos problemas biológicos
de criação, surgem outros, como inventário, compra e armazenamento de material
e manutenção das instalações e dos equipamentos. À medida que aumenta o
número de insetos produzidos, crescem os problemas relacionados às instalações,
custos, microrganismos (contaminantes) e controle de qualidade dos insetos, e
torna-se necessário pensar em automatização (mecanização). Essa mecanização
deve ser incentivada a partir de uma produção de 3 mil adultos por semana.
Detalhes de criações massais podem ser vistos, entre outros, em Smith (1966);
Ridgway e Vinson (1977); Starler e Ridgway (1977); Leppla e Ashley (1978); King e
Leppla (1984); Singh e Moore (1985); van Lenteren e Woetz (1988), Parra (1990,
1992a,b, 1993, 1997, 2002), Parrela et al. (1992); van Driesche e Bellows Junior
(1996); Ridgway e Inscoe (1998); Bellows e Fisher (1999); Etzel e Legner (1999);
Bueno (2000); van Lenteren (2000, 2003).
Muitas empresas da Europa, dos EUA e de vários países do primeiro mundo
comercializam inimigos naturais, e na Europa é frequente a comercialização para
uso em casas de vegetação. Esse processo cultural foi iniciado nos EUA e na
Europa na década de 1970, e no Brasil apenas agora começam a aparecer as
primeiras empresas interessadas na comercialização de inimigos naturais. Em
nosso país, além do problema de desconhecimento dessa possibilidade, não há
uma legislação forte para evitar que surjam aventureiros nesse mercado que
poderiam fazer diminuir a credibilidade no controle biológico (a chamada ética na
produção por HOY et al., 1991). As criações comerciais envolvem criações
massais.
Criações massais tendem a aumentar cada vez mais como consequência da
pressão da sociedade contra o uso de agroquímicos, substituindo-os por produtos
biológicos. Assim, o mercado de inimigos naturais está em ascensão. Em todo o
mundo, mais de 125 espécies estão disponíveis para controlar cerca de 70 pragas,
incluindo as de cultivos protegidos (mosca-branca, ácaro-rajado, pulgões, mosca-
minadora, tripes) (van LENTEREN, 2003). O número de inimigos naturais no Brasil
tende a crescer e já são oferecidos por cerca de 20 empresas, que comercializam
espécies de Trichogramma, Cotesia flavipes (Cam.), A. citricola, entre outros, além
de ácaros predadores. A não disponibilidade, ao agricultor, de inimigos naturais é
uma das razões da pequena utilização de controle biológico no Brasil (PARRA,
2006).
Terminologia usada em dietas artificiais

A terminologia de dietas de insetos foi muito confusa na fase inicial de
estudos. Os termos artificial, sintética, purificada e quimicamente definida foram
usados por diferentes pesquisadores para descrever dietas que continham
substâncias que variavam em pureza.
Dieta: tudo que o inseto ingere para satisfazer suas necessidades fisiológicas.
Ainda hoje existem confusões ou ambiguidades entre dieta natural e artificial.
Dieta natural: faixa de hospedeiros com os quais o inseto está normalmente

associado, ou seja, são os alimentos ingeridos pelo inseto na natureza.
Dieta artificial: são os alimentos fornecidos pelo homem na tentativa de

substituir o alimento natural por outro mais acessível ou conveniente sob o ponto
de vista técnico ou econômico. Portanto, dietas artificiais podem ser plantas
normalmente não utilizadas pelo inseto na natureza. Por exemplo, para criação da
cochonilha-da-raiz-do-cafeeiro [Dysmicoccus cryptus (Hempel)] utilizam-se, em vez
do cafeeiro, batatinhas recém-brotadas, ou no caso de cochonilhas-de-laranjais
(para produção de coccinelídeos e nitidulídeos), usam-se abóbora ou outras
cucurbitáceas em substituição às plantas cítricas. Por esse motivo, muitos
pesquisadores em vez de dizerem dietas artificiais preferem meios artificiais para
evitar tal ambiguidade.
Dougherty (1959) classificou as dietas artificiais (ou meios artificiais) em
holídicas, merídicas e oligídicas, de acordo com a pureza dos componentes do
meio, hoje terminologia internacionalmente aceita.
Holídicas: dietas (meios) cujos componentes são todos de composição

química definida ou conhecida.
Merídicas: dietas que contêm um ou mais ingredientes de composição

desconhecida ou inadequadamente definida.
Oligídicas: dietas que contêm componentes orgânicos não purificados,

principalmente compostas de matéria orgânica crua.
De acordo com o grau de pureza das dietas elas podem ser classificadas em:
Axênicas: dietas em que somente uma espécie existe no meio de cultura

(simbiontes são excluídos).
Sinxênicas: dietas em que duas ou mais espécies (monoxênica, dixênica,

polixênica) são criadas em conjunto no meio de cultura; se todas as espécies são
conhecidas, a cultura é dita gnotobiótica (ASHBY; SINGH, 1987).
Xênica: dietas em que se cria uma espécie sem que se excluam simbiontes de
natureza desconhecida.
Outros conceitos relacionados à bioecologia e nutrição de insetos:
Nutrição: estudo dos requisitos alimentares dos insetos.
Nutrição qualitativa: trata exclusivamente dos nutrientes exigidos sob o ponto

de vista químico.
Nutrição quantitativa: considera que é importante para o inseto não somente

as exigências nutricionais básicas, mas a proporção (quantidade) de alimento
ingerido, digerido, assimilado e convertido em tecidos de crescimento.
Nutrientes essenciais: compostos que têm que ser incluídos na dieta porque
não podem ser sintetizados nem pelo sistema metabólico do inseto nem pelos
simbiontes. São as vitaminas, aminoácidos e certos sais minerais.
Nutrientes não essenciais: elementos que têm que ser consumidos para
produzir energia e que são convertidos de forma tal que os insetos possam utilizá-
los por meio de processo metabólico. São os carboidratos, lipídios e esteróis.
Dieta para múltiplas ordens: pelo menos uma espécie de duas ordens é criada
nesta dieta. Por exemplo, dietas para Lepidoptera e Diptera.
Dieta “específica” para ordem: espécies de pelo menos duas famílias da
mesma ordem são criadas. Por exemplo, espécies das famílias Noctuidae e
Tortricidae (Lepidoptera).
Dieta “específica” para família: espécies de dois ou mais gêneros de uma

mesma família são criadas. Por exemplo, Heliothis sp. e Spodoptera sp.
(Noctuidae).
Dieta “específica” para gênero: duas ou mais espécies do mesmo gênero são
criadas na mesma dieta. Por exemplo, H. virescens e Heliothis subflexa (Guenée).
Dieta específica: é a dieta utilizada para insetos monófagos.
Princípios gerais de nutrição

Singh (1977) definiu, baseando-se em House (1966), três princípios gerais de
nutrição de insetos:
Regra da identidade
Independentemente da posição sistemática e do hábito alimentar do inseto as
exigências nutricionais qualitativas são semelhantes.
Assim, um mastigador, sugador ou parasitoide têm as mesmas exigências
qualitativas, variando, no entanto, a forma como essa dieta é oferecida, seja
microencapsulada para um parasitoide (THOMPSON, 1986), em membrana de
parafilm para um pulgão (KUNKEL, 1977) seja em ágar para fitófagos. Os tipos de
dieta de acordo com o aparato bucal de insetos foram discutidos por Reinecke
(1985) e os problemas existentes na criação de parasitoides in vitro foram referidos
por Grenier (1994) e Cônsoli e Parra (1999b, 2002).
Princípio da proporcionalidade nutricional

Proporções adequadas de nutrientes são exigidas para nutrição normal.
Dessa forma, é fundamental a proporção dos nutrientes, principalmente
proteínas: carboidratos, proporção esta variável de inseto para inseto, conforme
apresentado por Dadd (1985) (Tabela 4).
Tabela 4. Proporção (em peso) de proteínas em relação a carboidratos para
diferentes espécies de insetos.
Espécie Proteína (aminoácido) Carboidrato (açúcares) Proporção
Cochliomyia hominivorax 90 0 “
Itoplectis conquisitor 61 20 3,1
Musca domestica 55 21 2,6
Agria housei 49 20 2,5
Chrysopa carnea 41 56 0,7

Helicoverpa zea 40 32 1,3
Pectinophora gossypiella 37 45 0,8
Anthonomus grandis 35 32 1,1

Schistocerca gregaria 43 43 1,0
Bombyx mori 40 42 1,0
Blatella germanica 30 65 0,5

Tribolium confusum 20 74 0,3
Myzus persicae 23 72 0,3

Fonte: Dadd (1985).
O balanceamento de nutrientes varia com a idade do inseto. Schistocerca spp.

necessita maior quantidade de carboidratos nos últimos ínstares larvais. O.
nubilalis não necessita de carboidratos nos três primeiros ínstares larvais. Nesses
casos, as reservas para os primeiros ínstares advêm de reservas armazenadas no
ovo. Podem ocorrer interações nutrientes e não nutrientes (aleloquímicos).
Princípio dos suplementos cooperadores

Fontes suplementares de nutrientes, fornecidas por simbiontes, podem
desempenhar um importante papel na nutrição de insetos.
Os simbiontes (bactérias, fungos, leveduras, protozoários, etc.) podem ser a
fonte principal do alimento (fungos para formigas, besouros, pernilongos e
Drosophila); ajudar a digestão pela secreção de enzimas no intestino; converter
internamente alimento de uma forma inaproveitável para uma forma aproveitável
(cupins e baratas) e fornecer fatores auxiliares de crescimento (vitaminas) ou
executar funções bioquímicas para dar condições de um inseto sobreviver e
crescer em uma dieta inadequada.
As pesquisas com simbiontes têm sido intensificadas nos últimos anos, e, hoje,
um dos simbiontes mais estudados é Wolbachia, uma a-proteobactéria, que existe
em muitos insetos. Essa bactéria é transmitida pelo citoplasma de ovos e pode
envolver vários mecanismos para manipular a reprodução dos seus hospedeiros,
incluindo indução de incompatibilidade reprodutiva, partenogênese e feminização.
São também transmitidas horizontalmente entre espécies de artrópodos e têm sido
estudadas no parasitoide de ovos de Trichogramma spp. (WERREN, 1997). O
efeito de endosimbiontes mutualísticos, como Buchnera, tem sido estudado
exaustivamente na nutrição de pulgões. Tais simbiontes e seu papel evolucionário
são discutidos em Bourtzis e Miller (2003) e no capítulo 6 deste livro.
Tipos de dietas artificiais

Como já referido, uma dieta artificial corretamente Formulada possui
propriedades físicas e contém produtos químicos que estimulam e mantêm a
alimentação, bem como nutrientes (essenciais e não essenciais) em proporções
balanceadas para produzir ótimo crescimento e desenvolvimento, e deve ser livre
de microrganismos contaminantes. Os problemas associados com a Formulação
de dietas artificiais mantêm direta correlação com o seu conteúdo de água. Existem
as seguintes classes de dietas, com os respectivos problemas associados com a
sua Formulação:
Dietas em pó ou friáveis
São facilmente obtidas misturas homogêneas e não ocorre contaminação por
microrganismos. Como exemplo, dietas para pragas de grãos armazenados, grilos
e baratas.
Dietas semilíquidas para fitófagos mastigadores

As misturas são mais difíceis de serem obtidas e ocorre imediata
contaminação por microrganismos se não forem tomadas medidas adequadas. São
as dietas mais comumente utilizadas para programas de controle biológico e de
alternativas de controle de pragas.
Dietas líquidas para fitófagos sugadores

Essas dietas são trabalhosas para serem preparadas e são rapidamente
contaminadas por microrganismos. Outros problemas que usualmente ocorrem
estão relacionados com a distribuição das dietas dentro de membranas artificiais
(parafilm) e a manutenção dos nutrientes em solução. É o caso de dietas para
pulgões e certos heterópteros (percevejos).
Dietas líquidas para endoparasitoides

Apresentam os mesmos problemas das dietas anteriores, além de outros
associados com a lavagem do inseto no meio líquido. Envolve a
microencapsulação e surgem inúmeros problemas discutidos em Grenier (1994,
1997) e em Cônsoli e Parra (2002).
Hábitos alimentares e tipos de aparato bucal

de insetos
A consistência e a estrutura de uma dieta adequada são governadas pelos
hábitos alimentares e pelo tipo de aparato bucal do inseto. Assim, o conhecimento
desses hábitos alimentares é essencial para a criação de insetos com dieta artificial
ou natural. É também importante, para a criação ou para estudos biológicos, o tipo
de metamorfose que o inseto apresenta.
Hábitos alimentares
O alimento dos insetos é muito diversificado, incluindo material de origem
animal, vegetal e orgânico. Essa é uma das características dos insetos, levando-os
a especializações para o consumo desses alimentos de diferentes formas.
Segundo Brues (1946) e Frost (1959), todos os organismos vivos e mortos são
utilizados, folhas, néctar, pólen, sementes, madeira, seiva (fluido do xilema e
floema), fungos, carne animal, sangue, pelo, fezes e cera. Existem outros casos
menos comuns como na mosca tse-tsé, na qual a larva em desenvolvimento se
alimenta de glândulas nutritivas internas da mãe. Há várias moscas, mantídeos e
ácaros nos quais a fêmea adulta pode consumir o macho. Nas moscas da família
Cecidomyiidae, que produzem galhas e são endogênicas, a larva desenvolve-se
internamente no corpo da mãe, em alguns casos, consumindo-o. Alguns insetos
cultivam o seu próprio alimento, enquanto outros possuem simbiontes para ajudá-
los na sua nutrição (capítulo 6 deste livro).
Alguns adultos de insetos consomem o mesmo alimento da fase larval e outros
não se alimentam. Na diversidade de formas nas quais os alimentos são
consumidos estão incluídos os mastigadores, os sugadores-picadores, os
sifonadores e os esponjadores.
Qualquer classificação de hábitos alimentares, segundo Brues (1946), é
arbitrária; entretanto, os animais têm tradicionalmente sido separados em quatro
principais categorias, de acordo com o nível trófico de alimento que eles
consomem. Assim, são classificados em herbívoros, carnívoros, sapróvoros ou
detritívoros e onívoros. Essas grandes categorias podem ser divididas em classes
(guildas) alimentares, baseando-se no tipo específico de alimento consumido –
filófagos (que consomem folhas); carpófagos (frutos); nectívoros (néctar),
fungívoros ou micetófagos (fungos), etc. – e na forma como eles são consumidos
(entre os filófagos, existem mastigadores dilaceradores, raspadores, minadores,
produtores de galhas, sugadores de seiva, etc.).
Herbívoros: são os que consomem tecidos de plantas e que, segundo
Chapman (1982), correspondem à cerca da metade dos insetos. Nessa categoria
estão os fitófagos e micetófagos. As ordens de insetos predominantemente
fitófagas são: Orthoptera, Lepidoptera, Hemiptera, Thysanoptera, Phasmatodea,
Isoptera, Coleoptera (Cerambycidae, Chrysomelidae e Curculionidae),
Hymenopetera (Symphyta) e alguns Diptera. A maior parte desses insetos se
alimenta de plantas superiores enquanto as larvas aquáticas de Ephemeroptera,
Plecoptera e Trichoptera, de algas. Larvas que se alimentam de fungos são
frequentes em Diptera e Coleoptera. Entre os coprófagos, os fungos fazem parte
da sua dieta, e os cupins cultivam seu próprio fungo.
Carnívoros: incluem parasitoides e predadores. Entre os parasitoides existem
os ectoparasitoides e os endoparasitoides. No primeiro grupo estão os
representantes de Phthiraptera (Siphonaptera, Anoplura) e alguns Heteroptera,
como Cimex, e alguns Reduviidae e vários Diptera (pernilongos, Simuliidae,
Ceratopogonidae, Tabanidae e Pupipara). Há muitos sugadores de sangue,
incluindo de vertebrados. Algumas vezes, ambos os sexos sugam sangue, como
em Siphonaptera e na mosca tse-tsé, ou somente as fêmeas, como em
Nematocera e Brachycera. Neste último caso, as fêmeas também se alimentam
regularmente de néctar, que é o único alimento dos machos.
Os endoparasitoides, na sua maioria, são parasitoides somente como larvas,
englobam todos os Strepsiptera, Ichneumonoidea, Chalcidoidea e Proctotrupoidea,
entre os Hymenoptera, e Bombyliidae, Cyrtidae, Tachinidae e alguns
Sarcophagidae, entre os Diptera.
Grupos predominantemente predadores são: Odonata, Dictyoptera
(Mantodea), Heteroptera (Reduviidae e outros), larvas de Neuroptera, Mecoptera,
Diptera (Asilidae e Empididae), Coleoptera (Adephaga, fase larval de Lampyridae e
a maioria dos Coccinellidae) e Hymenoptera (Sphecidae e Pompilidae).
Sapróvoros ou detritívoros: ocorrem principalmente em insetos superiores
cujas larvas diferem dos adultos. Matéria orgânica morta é a fonte de alimento mais
comum para muitas larvas de Diptera e Coleoptera. Nesses habitats, os
microrganismos desempenham importante papel nas dietas.
Onívoros: consomem mais de um dos tipos de alimentos mencionados
anteriormente.
As categorias alimentares reúnem os insetos em agrupamentos funcionais e,
como tal, há um cruzamento de limites taxonômicos. Assim, certas larvas de
Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera podem cair na mesma categoria de
mastigadores de folhas. De forma análoga, as categorias funcionais de predadores
e parasitoides podem ser aplicadas a herbívoros e carnívoros (por exemplo, uma
lagarta-rosca é um predador de plântulas e um afídeo é um “parasito” de sua planta
hospedeira).
Essa classificação de categorias alimentares baseia-se, para a bioecologia e a
nutrição, no fato de que a composição de diferentes alimentos varia na proporção
de nutrientes e de aleloquímicos. Além disso, como alguns alimentos são mais
abundantes que outros, existindo diferença na facilidade de serem localizados e
consumidos, é óbvio que deva existir variação na pressão seletiva. Assim, em
função do alimento, vão ocorrer nos insetos adaptações no consumo e utilização
desses alimentos. Dessa forma, dentro de cada classe alimentar ocorrerão
semelhanças ditadas pela evolução para cada espécie, o que levará a uma
diversidade de adaptação dentro de cada classe envolvendo diferenças em
tamanho, habilidade de dispersar, especialização alimentar, forma de defesa contra
predadores e parasitoides, etc. (ver capítulo 2).
Tipos de aparato bucal

De acordo com Gallo et al. (2002), os aparelhos bucais podem ser
classificados da seguinte forma:
a) Tipo triturador ou mastigador. É considerado mais primitivo e apresenta
todas as peças bucais: um par de mandíbulas, um par de maxilas, um lábio
superior, um lábio inferior, uma epifaringe e uma hipofaringe. Algumas peças
podem ser levemente modificadas, mas isso não afeta suas funções, ou
seja, a trituração ou mastigação de alimentos. Os insetos apresentam as
peças bucais livres e salientes na cavidade bucal (ectognatos). Esse tipo de
aparelho bucal está presente na maioria das ordens (Figura 4).
Figura 4. Peças bucais de um inseto mastigador.
Fonte: Gallo et al. (2002).
Ilustração: Patrícia Milano.
b) Tipo sugador labial. É também chamado picador-sugador. Apresenta as

peças bucais modificadas em estiletes ou atrofiadas, com exceção do lábio
superior, que é normal e pouco desenvolvido. O lábio inferior transforma-se
num tubo, denominado haustelo, rostro ou bico, que aloja os demais
estiletes. O lábio inferior não tem função picadora e a sucção do alimento é
função das mandíbulas, epifaringe e hipofaringe. As maxilas, que possuem
extremidades serreadas, têm função perfuradora. De acordo com o número
de estiletes envolvidos pelo lábio inferior, esse tipo de aparelho bucal pode
apresentar os subtipos:
Hexaqueta: quando apresenta seis estiletes, como foi discutido anteriormente
(duas mandíbulas, duas maxilas, uma epifaringe e uma hipofaringe). Ocorre em
Diptera (pernilongo, mutuca e borrachudo) (Figura 5).
Figura 5. Aparelho bucal do tipo sugador labial-
hexaqueta.
Tetraqueta: quatro estiletes presentes (duas mandíbulas e duas maxilas). A

epifaringe e a hipofaringe são atrofiadas. Ocorre em Hemiptera.
Triqueta: com três estiletes. Em Thysanoptera: uma mandíbula esquerda (a
direita é atrofiada) e duas maxilas; em Phthiraptera – Anoplura: maxilas unidas,
lábio inferior e hipofaringe; em Siphonaptera: duas maxilas e epifaringe.
Diqueta: dois estiletes apenas (Diptera). Nas moscas-dos-estábulos, os
estiletes são representados pelos lábios superior + epifaringe (labroepifaringe) e
hipofaringe, tendo a função de picar. Nas moscas-domésticas esses dois estiletes
são rudimentares. As peças bucais transformam-se numa probóscida, adaptada
para lamber.
c) Tipo sugador maxilar: nesse tipo, a modificação ocorre somente nas maxilas
e as demais peças são atrofiadas. Assim, as gáleas das maxilas se
transformam em duas peças alongadas e internamente sulcadas, de modo
que, quando justapostas, originam um canal por onde o alimento é ingerido
por sucção. O conjunto assume o aspecto de um tubo longo e enrolado
(quando em repouso) denominado espirotromba encontrado em Lepidoptera
(Figura 6).
Figura 6. Aparelho bucal do tipo sugador maxilar.

d) Tipo lambedor: o lábio superior e as mandíbulas são normais. As
mandíbulas estão adaptadas para furar, cortar, transportar ou moldar cera.
As maxilas e o lábio inferior são alongados e unidos, formando o órgão
lambedor. As glossas são transformadas numa espécie de língua, com a
qual os insetos retiram o néctar das flores, possuindo a extremidade dilatada
(flabelo). Ocorre em Hymenoptera (Figura 7).
Figura 7. Aparelho bucal do tipo lambedor.

Aparelho bucal nos insetos adultos e imaturos: conforme o tipo de aparelho
bucal apresentado na forma jovem e adulta, os insetos podem ser divididos em três
grupos:
Menorrincos. São aqueles que apresentam aparelho bucal sugador labial tanto
na forma jovem como no adulto. Por exemplo, Thysanoptera e Hemiptera.
Menognatos. Apresentam aparelho bucal mastigador nas larvas e em adultos.
Por exemplo, Coleoptera, Orthoptera, Blattodea, Mantodea e Isoptera.
Metagnatos. Insetos que no estágio larval apresentam aparelho bucal
mastigador e no adulto apresentam o tipo sugador maxilar (Lepidoptera), lambedor
(Hymenoptera) ou sugador labial (Diptera).
Segundo Cohen (2004), embora existam diferentes arranjos das estruturas do
aparelho bucal de insetos, eles estão adaptados para três tipos de dietas: dietas
estritamente líquidas; dietas estritamente sólidas; e uma mistura de dietas líquidas
e sólidas.
Entre os que se alimentam de dietas estritamente líquidas estão os
homópteros, incluindo pulgões, cigarras, cigarrinhas e cochonilhas. Muitos
homópteros se alimentam de seiva do xilema ou do floema, outros, do líquido de
células. A maioria dos adultos de Lepidoptera (borboletas e mariposas) se alimenta
de néctar. Os vários grupos que se alimentam de sangue de vertebrados
(Siphonaptera, Heteroptera e moscas) são os “verdadeiros alimentadores de
líquidos”, embora seu alimento seja uma mistura de células de sangue suspensa
numa matriz de plasma. Poucos Heteroptera (percevejos-verdadeiros) alimentam-
se de seiva de plantas que são originalmente líquidas (família Blissidae).
Entretanto, a maior parte dos percevejos-verdadeiros, bem como muitas moscas,
besouros (Coleoptera), Neuroptera e Hymenoptera, que se alimentam de materiais
originalmente sólidos e convertidos em misturas líquidas antes da ingestão, foram
considerados por Cohen (1995, 1998) como se alimentando de um alimento sólido
para líquido ou apresentando digestão extraoral. Para a maioria dos demais
insetos, a alimentação sólida por meio de aparatos bucais picadores ou
mastigadores é a norma.
Uma relação de algumas ordens de insetos, com o tipo de aparato bucal, o
alimento típico e as dietas artificiais disponíveis para elas, é apresentada na Tabela
5. O processo digestivo e todas as suas variações, conforme a evolução das
diferentes ordens, serão discutidos no capítulo 4.
Tabela 5. Aparatos bucais de diferentes ordens de insetos, seu alimento típico e

dieta artificial disponível.
Ordem Aparato bucal Alimento típico Dieta artificial
Protura Mastigador Detritos Não
Collembola Mastigador Detritos Não
Thysamura Mastigador Detritos Não

Thysanoptera Sugador Plantas (+ insetos) Não
Dictyoptera Mastigador Detritos, etc. Sim
Orthoptera Mastigador Plantas Sim

Homoptera Sugador Seiva de plantas Sim
Heteroptera Sugador Misturas Sim
Siphonaptera Sugador Sangue Sim (sucesso limitado)

Mallophaga Mastigador Detritos de vertebrados Não
Ephemeroptera Mastigador Detritos Não

Plecoptera Mastigador Detritos em água fresca Não
Neuroptera Mastigador + sugador Insetos Sim
Coleoptera Mastigador (+ sugador) Misturas Sim

Lepidoptera Mastigador Plantas Sim
Diptera Sugador Misturas Sim
Hymenoptera Mastigador Misturas Sim

Fonte: Cohen (2004).
Exigências físicas, químicas e biológicas para

alimentação
Uma dieta que contenha todos os nutrientes pode não produzir o
desenvolvimento de um dado inseto, se não houver o estímulo de início de
alimentação. Os principais estímulos são:
Estímulos físicos
A consistência e a estrutura de uma dieta adequada são governadas pelos
hábitos alimentares e o tipo de aparato bucal do inseto. Assim, para pragas de
grãos armazenados, grilos, baratas, etc., meios granulados ou em pó são
preferíveis; insetos fitófagos e brocas exigem dietas sólidas com alto teor de água;
larvas de moscas se desenvolvem bem com dietas gelatinosas; para larvas de
pernilongos, o alimento precisa ser suspenso ou dissolvido em água; e para
sugadores é comum fornecer o alimento em uma membrana (parafilm). As
propriedades físicas da dieta, como dureza, textura, homogeneização, conteúdo de
água, podem ter papel importante para o inseto.
Pode-se conseguir modificação física da dieta adicionando-se celulose, que
não é digerida pelos insetos. Ela funciona como um estímulo para o inseto,
atuando como diluente, fazendo com que seja ingerida maior quantidade de
alimento. Muitos insetos apresentam alimentação e crescimento melhorados, se se
adicionar celulose às suas dietas como B. mori, Schistocerca gregaria (Forskal),
Locusta migratoria L., etc. Portanto, a função da celulose é alterar a textura da
dieta, tornando-a mais “áspera”, facilitando a passagem do alimento pelo trato
digestivo.
Existem outras substâncias inertes, como argilas e materiais insolúveis, que
podem ser usadas nas dietas como diluentes para fornecer textura e aspereza
adequadas. Lâminas de Eucalyptus sulfato branqueadas têm sido as mais
utilizadas em nossas condições, baseando-se em Vendramim et al. (1982). Essas
lâminas são obtidas em fábricas de celulose e após serem trituradas em
liquidificador, são adicionadas à dieta, com efeito semelhante a alfacel (α-celulose)
adicionada às dietas artificiais em outros países (com custo mais alto).
A consistência de uma dieta pode ser difícil de ajustar porque a maioria dos
fitófagos exige alto conteúdo de água, mas necessita de uma superfície firme
contra a qual eles possam pressionar as suas peças bucais. O polissacarídeo ágar
é a substância preferida para controlar essa consistência, porque é compatível com
os ingredientes da dieta. Porém, apresenta a desvantagem de possuir traços de
minerais que dificultam a determinação de exigências minerais. O agar forma um
gel bastante firme na concentração de 1,5% ou mais. A maior parte das dietas é
preparada com 3% de ágar, embora possa haver variação no desenvolvimento de
insetos, em função de sua concentração na dieta.
Várias pesquisas vêm sendo realizadas numa tentativa de substituir o ágar, o
qual representa de 60% a 70% do custo total da dieta. Os possíveis substitutos do
ágar foram discutidos por Leppla (1985). O produto que tem substituído o ágar com
mais sucesso é o carrageenan, que, embora sendo também extraído de algas
marinhas, é mais barato. É um polissacarídeo composto de galactose, dextrose e
levulose. Existem duas formas de carrageenan: uma extraída com água fria e que
forma uma solução viscosa; a outra, extraída com água quente, forma um gel que é
usado em dietas para insetos. Vários outros agentes gelificantes têm sido testados,
como alginatos, gelatinas, gomas, glutina, lecitina de soja, CMC
(carboximetilcelulose), nem sempre com sucesso, e, mais recentemente, amido de
mandioca (ABBASI et al., 2007).
Em algumas dietas, pode-se substituir o ágar por bagacilho de cana, pó de
serra, etc. Entretanto, podem surgir problemas com o conteúdo de água na dieta e,
no primeiro caso, é comum a infestação por ácaros.
A quantidade ótima de água de uma dieta é difícil de descobrir e, muitas
vezes, a alteração do conteúdo de água afeta as propriedades físicas e altera a
concentração dos nutrientes da dieta. Também é difícil manter uma quantidade de
água constante, por causa da sua perda por evaporação.
Para o bicudo-do-algodoeiro, Anthonomus grandis (Boheman), a forma da
dieta é importante para induzir oviposição. O dobro de ovos é obtido quando a
dieta é oferecida em pedaços cilíndricos com uma superfície curva em relação à
dieta que apresenta superfície plana. O primeiro ínstar larval de Lymantria dispar
(L.) somente se alimenta se a dieta for colocada na parede interna do recipiente de
criação em forma de um prato, imitando a lâmina foliar. Alguns geometrídeos,
dependendo do recipiente de criação, necessitam de apoio (suporte) para
conseguirem atingir o alimento.
Estímulos químicos
Fagoestimulantes são compostos que liberam o comportamento de
alimentação e induzem os insetos a se alimentar. Para continuar a se alimentar, o
inseto depende de estimulantes de alimentação, embora eles não sejam,
necessariamente, os mesmos em cada estágio de desenvolvimento.
Existem os nutrientes estimulantes de alimentação (açúcares, aminoácidos,
sais, esteróis, vitaminas, compostos orgânicos e ácidos orgânicos) e os compostos
que não têm valor nutritivo (compostos do metabolismo secundário) (aleloquímicos)
incluindo flavonoides, quinonas, taninos, fenilpropanos, isoprenoides, triterpenos
(acetogeninas e fenilpropanos) e isotioacianato, faseolunatima, catalposídio
(cianogenéticos e outros glucosídeos). Uma lista de fagoestimulantes para insetos
foi preparada por Reinecke (1985).
No caso de dietas, têm importância os nutrientes, dos quais os açúcares são
os mais importantes fagoestimulantes, vindo a seguir proteínas (aminoácidos) e
esteróis. Às vezes, além de compostos químicos, aspectos físicos devem ser
levados em consideração. Assim, os sugadores, por exemplo, só se alimentam por
meio de membrana de parafilm. Em outros casos, extratos de plantas podem ser
fagoestimulantes.
Estímulos biológicos
Muitas exigências biológicas de insetos são peculiares à espécie e não são
diretamente relacionadas com a nutrição. Entretanto, condições fisiológicas, como
idade e diapausa, influem na avaliação de resultados de experimentos nutricionais.
Exigências nutricionais para crescimento

Uma dieta nutricionalmente completa em cultura axênica, para a maioria dos
insetos, deve conter todos ou a maior parte dos elementos: proteínas ou
aminoácidos (10 essenciais), carboidratos, ácidos graxos, colesterol, colina,
inositol, ácido pantotênico, nicotinamida, tiamina, riboflavina, ácido fólico,
piridoxina, vitamina B12, caroteno ou vitamina A, tocoferol, ácido ascórbico, minerais
e água (SMITH, 1966).
É conhecido que, independentemente da posição sistemática e do hábito
alimentar dos insetos, as exigências nutricionais qualitativas são semelhantes e,
excetuando-se uma necessidade geral de esteróis, são próximas (com raras
exceções) das dos animais superiores. Assim, os insetos têm como exigências
nutricionais básicas: aminoácidos, vitaminas e sais minerais (nutrientes essenciais)
e carboidratos, lipídios e esteróis (nutrientes não essenciais), os quais devem ser
adequadamente balanceados, especialmente na relação proteínas
(aminoácidos):carboidratos.
Existem inúmeros trabalhos sobre nutrição de insetos desde o início do século
passado (UVAROV, 1928) e, a partir dos revisões de Brues (1946) e Fraenkel
(1953), houve, especialmente depois da década de 1970, grande número de
publicações sobre o assunto (RODRIGUEZ, 1972; HOUSE; 1972, citado por
DADD; 1977; HOUSE, 1977; DADD, 1985). O desenvolvimento de dietas artificiais
para insetos, principalmente após a década de 1960, propiciou um refinamento das
pesquisas sobre as exigências nutricionais (SINGH, 1977), tendo sido referidos
meios artificiais para mais de 1.300 espécies de insetos (SINGH, 1985). Esse
avanço nas técnicas de criação permitiu descobrir que alguns grupos restritos de
insetos exigem ácidos nucleicos e mesmo vitaminas lipossolúveis, como A, E e K1.
Até sofisticadas técnicas de produção de parasitoides in vitro (excluindo-se o
hospedeiro) têm sido desenvolvidas. Assim, o parasitoide de ovos Trichogramma
tem sido produzido pelos chineses de uma forma rotineira em “ovos artificiais” com
córion de polietileno (LI-LI-YING et al., 1986), ao lado de outros representantes de
Hymenoptera e Diptera (GRENIER, 1997; CÔNSOLI; PARRA, 1999a, b, 2002;
THOMPSON; HAGEN, 1999).
Exigências nutricionais específicas

As exigências nutricionais dos insetos são determinadas em estudos com
dietas artificiais, já que é impossível, mesmo com os avanços da biotecnologia,
controlar a composição química de uma planta (ROSSETTO, 1980).
Aminoácidos. São exigidos para a produção de proteínas estruturais e
enzimas. Eles estão normalmente presentes na dieta como proteínas, pois estas
são formadas por ligações de aminoácidos (ligações peptídicas). Assim, o valor de
qualquer proteína ingerida por um inseto depende do seu conteúdo de aminoácidos
e da habilidade do inseto em digeri-la. Como consequência, proteínas ou
aminoácidos são sempre essenciais às dietas de insetos em desenvolvimento e
são exigidos em altas concentrações para um crescimento ótimo. É sabido que
mais de 20 aminoácidos estão presentes nas proteínas vegetais e animais.
Entretanto, de maneira geral, para o crescimento e o desenvolvimento, os insetos
necessitam pelo menos dos 10 aminoácidos essenciais (arginina, histidina,
isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treonina, triptofano e valina),
sendo os outros sintetizados a partir deles. Os 10 aminoácidos essenciais são
também exigidos por insetos adultos para a produção de ovos. Muitas espécies,
entretanto, podem obtê-los da alimentação larval e os adultos não precisam ingeri-
los. Entretanto, para a produção ótima de ovos, muitas espécies devem ingeri-los
quando adultos (p. ex., pernilongos anautógenos, dípteros Cyclorrhapha,
predadores, himenópteros Parasitica, cujos hospedeiros se alimentam quando
adultos, e algumas borboletas).
Embora existam exceções, os aminoácidos são usados na forma levógira. Já
para a espécie de afídeo A. pisum, a metionina é utilizada tanto na forma levógira
(L) como dextrógira (D). Os isômeros D podem ser encontrados em antibióticos e
paredes celulares de bactérias.
Em muitos insetos, os aminoácidos não essenciais são exigidos para o
crescimento. Assim, os ácidos glutâmico e aspártico são essenciais para o
crescimento do bicho-da-seda, B. mori, o qual pode ser ainda favorecido com a
adição de alanina, glicina ou serina. Um bom desenvolvimento do afídeo M.
persicae depende de cisteína, ácido glutâmico, alanina ou serina.
A transformação de um aminoácido em outro depende, de alguma forma, da
similaridade de suas estruturas. Por exemplo, fenilalanina é essencial para insetos
e, como regra geral, tirosina não o é. Entretanto, esta pode ser sintetizada a partir
de fenilalanina, por terem estruturas próximas. De forma análoga, cistina e cisteína
podem ser sintetizadas a partir da adição de metionina numa dieta para insetos.
Os aminoácidos livres constituem o maior ou o único nutriente de sugadores
especializados em se alimentar de xilema ou floema, pois a seiva contém pouca ou
nenhuma proteína. Assim, os afídeos não necessitam de proteases. Além de
Homoptera, outros insetos como cupins, besouros que se alimentam de madeira e
baratas, embora se alimentem de fontes ricas em nitrogênio, vão obtê-lo através de
associações simbióticas.
Como o nitrogênio (N) tem papel muito importante em todos os processos
metabólicos e na codificação genética, esse elemento, em termos de quantidade e
qualidade disponíveis, entre os componentes alimentares, geralmente, limita o
crescimento e a fecundidade dos insetos. Vários pesquisadores têm revisto a
importância do nitrogênio para fitófagos (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981). Os
insetos hematófagos obtêm esse elemento do sangue dos hospedeiros e os
carnívoros (nos últimos estágios larvais) retiram N alimentando-se de tecido animal
inteiro ou da hemolinfa da presa. Já os insetos micófagos e saprófagos contam
com os microrganismos como fonte de nitrogênio.
Vitaminas. São substâncias orgânicas não necessariamente relacionadas
entre si e exigidas em pequenas quantidades na dieta, desde que elas não podem
ser sintetizadas. Elas atuam nos processos metabólicos, fornecendo componentes
estruturais das enzimas. As vitaminas hidrossolúveis (vitaminas do complexo B)
são essenciais para praticamente todos os insetos. Assim, tiamina, riboflavina,
ácido nicotínico, piridoxina e ácido pantotênico são essenciais para a maioria dos
insetos, enquanto biotina e ácido fólico são essenciais somente para alguns.
Outras vitaminas são exigidas apenas por grupos restritos de insetos. Por exemplo,
o coleóptero Tenebrio molitor L. necessita carnitina, embora outros insetos, tais
como Dermestes e Phormia, sejam capazes de sintetizá-la. Outras vitaminas,
embora não sejam sintetizadas pelas plantas superiores, como a cianocobalamina
(vitamina B12), podem afetar o crescimento de baratas (B. germanica) e aumentar a
produção de seda em B. mori. Em alguns insetos, a presença de vitamina B é
decorrente da associação destes com microrganismos (simbiontes).
A colina, embora com função distinta em relação às vitaminas do complexo B,
é exigida em doses muito maiores que as vitaminas típicas e é essencial a todos os
insetos. Esta e o meso-inositol são, muitas vezes, chamados de fatores
lipogênicos, porque como subcomponentes da fosfatidilcolina (lecitina) e do
fosfatidilinositol (tipos de fosfolipídios), estão envolvidos na estrutura da membrana
lipídica e no transporte de lipoproteínas. Nos insetos, a colina é sintetizada, como
nos mamíferos, pela transmetilação da etanolamina. Além disso, para insetos, a
sua essencialidade está ligada ao fato de a colina ser um precursor da acetilcolina.
A carnitina (vitamina Bt) é quimicamente relacionada à colina e, embora
dispensável para muitos insetos, é indispensável para tenebrionídeos (Coleoptera).
Na oxidação de ácidos graxos, a carnitina tem uma importante função biológica no
transporte de acetil-coenzima A do citosol para a mitocôndria em insetos. O
inositol, componente dos fosfolipídios, é essencial para a maioria dos fitófagos.
O ácido ascórbico ou vitamina C da nutrição humana se encontra presente em
tecidos de plantas verdes e tem se mostrado essencial para insetos das ordens
Coleoptera, Lepidoptera, Hemiptera e Orthoptera. O ácido ascórbico tem se
mostrado dispensável para insetos que não se alimentam de plantas verdes, como
pragas de grãos armazenados, baratas, grilos, himenópteros parasitoides, brocas
da madeira etc., evidenciando que estes insetos têm capacidade de sintetizá-lo.
Embora pouco se conheça das funções bioquímicas da vitamina C, nos insetos, ela
tem função fagoestimulante (AVE, 1995) e antioxidante (GREGORY, 1996).
Quando se Formula uma dieta artificial para insetos, existem misturas
vitamínicas que são incorporadas às dietas, como a mistura fortificante de
Vanderzant, mistura vitamínica fortificante para dieta e mistura vitamínica
Vanderzant, as quais contêm as vitaminas do complexo B citadas e exigidas pelos
insetos, destacando-se que, no caso das duas primeiras misturas, o ácido
ascórbico é também incluído na sua composição.
Outro grupo de vitaminas é o das lipossolúveis. A vitamina D (um esteroide)
nos vertebrados influencia a absorção e o metabolismo do cálcio, mas não é
necessária aos insetos. Entretanto, a vitamina A (retinol) ou a pró-vitamina beta-
caroteno são essenciais à formação dos pigmentos visuais dos insetos.
Pesquisadores japoneses evidenciaram a importância da vitamina A para o bicho-
da-seda (B. mori).
A vitamina E (alfa-tocoferol) é o fator de antiesterilidade da nutrição dos
vertebrados. Ela é utilizada em dietas artificiais, tendo mais uma função
antioxidante (para evitar a quebra de ácidos graxos polinsaturados essenciais)
(GREGORY, 1996), função também desempenhada pelo ácido ascórbico em
muitas dietas. Entretanto, existem evidências de que ela pode afetar o
desempenho reprodutivo.
A vitamina K, exigida para a coagulação normal do sangue de vertebrados, foi
por muito tempo considerada desnecessária para insetos. Entretanto, McFarlane
(1978) observou que a vitamina K1 tem, como a alfa-tocoferol, o lado fitil da cadeia
da molécula que afetaria a viabilidade de espermatozoides de insetos, sendo esta
a única evidência do papel da vitamina K nos insetos.
Sais Minerais. Muito pouco se conhece a respeito da nutrição inorgânica de
insetos, pois é difícil ser manipulada em dietas radicais simples. Sabe-se que os
insetos necessitam para crescimento e desenvolvimento quantidades
consideráveis de potássio, fosfato e magnésio e pouco cálcio, sódio e cloro. É
difícil a determinação das quantidades que os insetos necessitam destes últimos
sais, pois, como as exigências são pequenas (traços), muitas vezes, elas são
fornecidas por meio de impurezas de outros componentes da dieta. Os sais
minerais são importantes para o balanceamento iônico e a permeabilidade da
membrana dos insetos, muitas vezes, atuando como ativadores de enzimas ou
parte de pigmentos respiratórios não identificados (neste caso, o cobre). Trabalhos
recentes têm demonstrado a essencialidade de Cu, Fe, Zn e Mn nos insetos, em
estudos conduzidos por gerações sucessivas, nos quais os simbiontes foram
eliminados.
O ferro é muito importante em vários processos biológicos, incluindo reações
enzimáticas, produção do hormônio da ecdise, processo de formação da cutícula e
diversos processos metabólicos. O selênio é antioxidante. Mn e Zn são cofatores
enzimáticos.
Em razão da falta de conhecimentos nessa área de estudo, são utilizadas em
dietas para insetos misturas de sais para vertebrados (sais de Wesson, mistura de
sais nº 2 USP XIII, mistura de sais M-D nº 185, mistura de sais USP XIV, etc.), as
quais devem ser superestimadas e conter muito mais minerais do que os insetos
necessitam.
Carboidratos. São a principal fonte de energia dos insetos. Eles podem ser
convertidos em gorduras para armazenamento e contribuir para a produção de
aminoácidos. Assim, os carboidratos, as gorduras e as proteínas são envolvidos
em ciclos de reações produtoras de energia.
Provavelmente, a maior parte dos insetos pode utilizar os açúcares comuns e
a omissão de um açúcar ou polissacarídeo digerível tem efeito prejudicial no seu
desenvolvimento. Assim, em geral, os insetos exigem grandes quantidades de
carboidratos em suas dietas. Gafanhotos do gênero Schistocerca necessitam pelo
menos 20% de açúcar na sua dieta artificial para um bom crescimento. Para
Tribolium sp. (Coleoptera) o crescimento máximo é atingido com 70% de açúcar na
dieta. A maioria das larvas de insetos fitófagos exige algum tipo de carboidrato
(vários açúcares ou polissacarídeos, dependendo das enzimas digestivas
existentes). Insetos que se alimentam de sementes e cereais exigem carboidratos
na base de 20% a 70% dos nutrientes sólidos da dieta, enquanto afídeos exigem
80%. Existem insetos que não requerem açúcares na sua forma imatura, mas
passam a exigi-los na sua fase adulta (p. ex., pernilongos). Portanto, as exigências
de carboidratos variam entre espécies e, muitas vezes, entre formas imaturas e
adultas da mesma espécie. Por exemplo, a larva de Aedes sp. (Culicidae) pode
utilizar amido e glicogênio, enquanto os adultos não os utilizam. Portanto, os
carboidratos são empregados, principalmente, como fontes de energia, como
fagoestimulantes e em muitos casos (como em M. persicae) são necessários para
o crescimento e maior longevidade e fecundidade. Entretanto, carboidratos podem
ser substituídos por proteínas (aminoácidos) ou gorduras. Essa substituição vai
depender da habilidade de o inseto converter as proteínas e gorduras em produtos
que possam ser utilizados nos ciclos de transformação, bem como da velocidade
com que ocorram essas reações. Em Galleria mellonella L. (Lepidoptera), os
carboidratos são totalmente substituídos por cera. Os pernilongos Aedes aegypti
Rockefeller e Culex pipiens L. completam o seu desenvolvimento sem carboidratos.
Alguns insetos utilizam grande número de carboidratos, de acordo com a
habilidade de hidrolisar polissacarídeos, a rapidez com que diferentes substâncias
são absorvidas e a existência de enzimas capazes de introduzir essas substâncias
nos processos metabólicos. Locusta, Schistocerca e pragas de grãos armazenados
utilizam grande número de carboidratos. Por exemplo, Tribolium, necessita de
amido, manitol (álcool), rafinose (trissacarídeo), sacarose, maltose e celobiose
(dissacarídeos), além dos monossacarídeos, manose e glicose, entre outros.
Alguns insetos não utilizam polissacarídeos, outros somente necessitam de um
pequeno número de carboidratos. C. supressalis (Lepidoptera) usa somente
sacarose, maltose, frutose e glicose. Lipke e Fraenkel (1956) verificaram que as
pentoses não promovem crescimento e podem ser tóxicas, talvez por interferirem
com a absorção ou oxidação de outros açúcares que são normalmente utilizados.
Esteróis. Os esteróis são essenciais para quase todos os insetos, desde que
estes não são capazes de sintetizá-lo, a partir dos acetatos, como fazem os
vertebrados. Existem casos, como em pulgões, em que os simbiontes sintetizam os
esteróis, possibilitando o desenvolvimento dos afídeos em dieta isenta desse
nutriente. Na maioria dos insetos, entretanto, uma fonte de esterol é necessária
para o crescimento e a reprodução, e a faixa de esteróis utilizada é aquela similar
ao do colesterol, com um grupo hidroxila na posição três.
São várias as funções dos esteróis, como promover a ovogênese e o
crescimento larval, ser responsável pela esclerotização da cutícula, desempenhar
papel metabólico e anti-infeccioso e, ainda, ser precursor de hormônios esteroides,
conforme o constatado em B. mori. Os esteróis têm também importante função
estrutural na membrana celular e no transporte de lipoproteínas. Muitos fitófagos
ingerem fitoesteróis e apresentam a capacidade de transformá-los em colesterol.
Existem outros casos em que o dehidrocolesterol ou ergosterol podem ser
incluídos na dieta, mas não chegam a suprir totalmente as exigências de esteróis.
Estes são chamados sparing agents e são apenas capazes de substituir o papel
estrutural, não tendo, no entanto, a capacidade de desempenhar as funções
metabólicas do colesterol. Embora existam exceções, as exigências totais dos
vários insetos estudados são satisfeitas com colesterol ou estigmasterol.
Lipídios. São ésteres de um ou mais ácidos graxos e glicerol, os quais são
formados a partir de uma hidrólise enzimática no trato digestivo dos insetos. As
gorduras são a principal forma na qual a energia é armazenada, mas, exceto em
casos específicos e em pequenas quantidades, elas não são normalmente
constituintes essenciais da dieta. Como existem pequenas quantidades de
gorduras nas folhas, elas não poderiam ser uma importante fonte de energia dos
fitófagos, e, mesmo em G. mellonella (traça-dos-favos), a cera de abelha não é
parte essencial da dieta.
Os insetos utilizam lipídios e podem sintetizá-los a partir de proteínas e
carboidratos. Entretanto, alguns ácidos graxos não são sintetizados pelos insetos,
como os ácidos linoleico e linolênico. O ácido linoleico é essencial para Anagasta
kuehniella (Zeller) (Lepidoptera) e para gafanhotos do gênero Schistocerca, pois
sendo relacionado à formação de fosfatídeos lipídicos, quando ausente, afeta a
ecdise desses insetos. Esse ácido interfere também na formação das asas de A.
kuehniella e de Pseudoplusia includens (Walker) (PARRA, observação pessoal);
em A. kuehniella afeta também a emergência do inseto. Em alguns casos, o ácido
linolênico pode substituir o ácido linoleico.
Ácidos nucleicos. Esses ácidos ou os seus componentes (nucleotídeos,
nucleosídeos e bases) formam outra categoria de fatores de crescimento solúveis
em água e que são necessários para a construção do ácido ribonucleico (RNA) e
do ácido desoxirribonucleico (DNA). Os animais superiores podem biosintetizar
todos os nucleotídeos de que eles necessitam. Entre os insetos, à exceção dos
dípteros, eles não são exigidos exogenamente. Mesmo os dípteros têm a
capacidade de sintetizá-los, mas tão fracamente que chegam a limitar seu
crescimento. Esses insetos completam o desenvolvimento larval em dietas sem
ácido nucleico, mas de uma maneira muito lenta. Drosophila melanogaster Meigen
e Musca domestica L. podem completar o seu desenvolvimento sem esse
componente, porém, se for adicionado RNA (ou, mais especificamente, adenina), o
seu desenvolvimento será melhorado. House (1961) refere-se à exigência de RNA
também para o coleóptero Sciobius granosus Fahrer.
Os estudos com dípteros fitófagos são escassos. Se eles dependerem de
ácidos nucleicos na dieta, baixa quantidade desse componente presente nos
tecidos das plantas poderá limitar seu crescimento e desenvolvimento. O RNA
pode afetar a fecundidade de muitas moscas-das-frutas.
Água. Os insetos, como todos os organismos, exigem água, e a maioria dos
insetos terrestres contêm pelo menos 70% de água, com uma variação de 46% a
92%. A ingestão de água pode ser por alimentação direta ou retirada do ambiente.
Pragas de grãos armazenados, como por exemplo, A. kuehniella (Lepidoptera)
chegam a sobreviver com apenas 1% de água no alimento. A água pode ser
produzida metabolicamente pela oxidação da gordura para manter o balanço de
água, como no caso de certos tenebrionídeos de desertos que produzem água
metabólica à custa da conversão de lipídios.
Estudando alguns índices nutricionais, Scriber e Slansky Junior (1981)
verificaram que lagartas de último ínstar larval (que se alimentam de folhas) têm
um desempenho melhor quando se alimentam naquelas com 75% a 95% de água.
Os insetos que se alimentam de folhas de árvores, em relação aos que se
alimentam de forbs (herbáceas de folhas largas), têm um aproveitamento alimentar
melhor no primeiro tipo de alimento, por causa do seu menor teor de água, o qual
coincide com o declínio mais rápido de nitrogênio. Adultos de muitos insetos
holometabólicos “bebem” água, ocorrendo algumas exceções para larvas e ninfas.
Ovos e larvas de muitos insetos absorvem água. T. molitor tem uma geração por
ano quando recebe alimento seco, mas ingerindo água pode ter até seis gerações
neste mesmo período. As larvas de Syrphus ribessi (L.) (Diptera) estivam quando
dessecadas, mas em contato com água absorvem-na pelas papilas anais e voltam
a ter atividade normal. Muitos insetos exigem altas umidades no alimento; a água
dilui os nutrientes e faz com que eles sejam mais consumidos. A própria eficiência
de conversão pode ser aumentada pela diluição. Feeny (1975) constatou que
houve redução nessa eficiência com a diminuição da água na dieta para os
lepidópteros Agrotis ipsilon (Hufnagel) e Hyalophora cecropia (L.). Um ótimo de
água não corresponde, no entanto, ao ótimo de conversão de alimento, pois há
uma interação da eficiência e quantidade de material seco ingerido. Há casos em
que plantas mais pobres em nitrogênio foram consumidas mais eficientemente por
Pieris rapae (L.) (Lepidoptera) do que plantas ricas em nitrogênio.
Armazenamento de nutrientes
Muitas vezes, um nutriente essencial não é exigido na dieta porque foram
acumuladas reservas em períodos anteriores de alimentação. Existem duas
importantes fontes de nutrientes: o vitelo do ovo e os corpos gordurosos de larvas
e adultos. Como os ovos são pequenos, neles não podem ser armazenados
macronutrientes como glucose, mas as vitaminas, por exemplo, podem ser
armazenadas de tal forma a satisfazer as exigências nutricionais da larva. Mesmo
entre os micronutrientes, há diferenças na sua capacidade de armazenamento.
Assim, baratas do gênero Blattella contêm grandes quantidades de ácido linoleico
mas não dispõem de tiamina. Ovos de Blattella apresentam quantidades de inositol
suficientes para permitir o desenvolvimento até o terceiro ínstar ninfal. Já em
Schistocerca sp., a quantidade de betacaroteno armazenada no ovo é suficiente
para o completo desenvolvimento larval. Quando os ovos são obtidos de adultos
com deficiência em betacaroteno, esse componente deve ser adicionado à dieta
para o desenvolvimento normal do inseto.
Os nutrientes podem ser armazenados em grandes quantidades (mesmo os
macronutrientes) nos corpos gordurosos de larvas e adultos. Isto é evidente em
adultos de Lepidoptera que não se alimentam. Nesses casos, os processos
metabólicos do adulto dependem das reservas das formas imaturas. Alguns
gafanhotos podem armazenar certos nutrientes no tecido gorduroso. Assim, se for
permitido que eles se alimentem de gramíneas durante os dois primeiros ínstares
larvais, e, a seguir, forem alimentados com um alimento pobre em carboidrato, eles
poderão viver sem esse componente devido às reservas acumuladas
anteriormente. Larvas de A. grandis (Coleoptera) armazenam colina e inositol
suficientes para permitir o desenvolvimento do ovo, mesmo se esses
micronutrientes forem excluídos da dieta do adulto (CHAPMAN, 1982). Muitas
vezes, o alimento pode ser proveniente de degradação de tecidos, ou seja,
resultante da autólise de músculos de voo (p. ex., desenvolvimento de ovos de
alguns pernilongos e de formas jovens de pulgões).
Simbiontes
Os insetos podem ter relações simbióticas com bactérias (Blattodea, Isoptera,
Homoptera, Heteroptera, Anoplura, Phthiraptera, Coleoptera, Hymenoptera e
Diptera), protozoários flagelados (baratas de madeira e cupins), leveduras
(Homoptera e Coleoptera) e fungos (Hemiptera, Rhodnius). As espécies que não
possuem associações com microrganismos são chamadas assimbióticas. Os
simbiontes podem viver livremente na luz do aparelho digestivo. É o caso dos
flagelados que vivem no intestino posterior das baratas, que se alimentam de
madeira e de cupins. Também bactérias de sugadores de plantas vivem no ceco do
último segmento do intestino médio. A maior parte dos microrganismos é
intracelular, podendo ocorrer em várias partes do corpo. As células que abrigam
esses simbiontes são conhecidas como micetócitos e elas podem se agregar para
formar órgãos conhecidos como micetomas. Os micetomas são grandes poliploides
e ocorrem em diferentes tecidos. Em geral, distribuem-se irregularmente no tecido
gorduroso, mas podem ser células irregulares no epitélio do intestino médio ou
podem estar nos ovaríolos ou livres na hemolinfa. Nos holometábolos, os
micetomas são somente encontrados nas formas imaturas. Existem alguns casos
de associações insetos–simbiontes que são casuais e outros em que essa
associação é constante.
O papel dos simbiontes na nutrição de insetos é muito grande (ver capítulo 6).
Assim, eles podem ser a fonte principal de alimento (p. ex., fungos para formigas,
besouros, pernilongos e moscas), ajudar a digestão pela secreção de enzimas no
intestino, converter internamente alimento de uma forma não aproveitável para
uma forma aproveitável (p. ex., em cupins e baratas), fornecer fatores auxiliares de
crescimento (p. ex., vitaminas e esteróis) ou, ainda, executar funções bioquímicas
para dar condições de um inseto sobreviver e crescer em uma dieta inadequada
(fixação de nitrogênio atmosférico, desintoxicação de resíduos metabólicos e
aleloquímicos). Em geral, os artrópodes possuem organismos simbiontes somente
se eles se alimentarem em dietas inadequadas durante a vida inteira. Alimentos
inadequados incluem madeira e grãos armazenados (ricos em celulose e
deficientes em proteína), lã, pelos, penas (ricos em queratina e deficientes em
vitaminas), sucos de plantas (deficientes em nitrogênio) e sangue ou soro
(deficientes em vitaminas hidrossolúveis). Embora os simbiontes possam ser
eliminados por esterilização superficial de ovos, centrifugação, tratamento térmico,
microcirurgia ou quimioterapia, o seu estudo nutricional é dificultado quando existe
qualquer associação de microrganismos com insetos. Esses simbiontes são
transferidos de uma geração para outra por alimento contaminado, pelos ovos ou
por processos especializados durante a ovogênese. A importância dos simbiontes,
como Wolbachia, Buchnera, vem sendo estudada por grupos de pesquisa em todo
o mundo. Hoje se sabe que grande percentual de insetos possuem tais simbiontes,
muitos deles com funções ainda desconhecidas. Para maiores detalhes ver
Bourtzis e Miller (2003) e capítulo 6.
As exigências nutricionais de alguns insetos são apresentadas nas Tabelas 6 a
12.
Tabela 6. Exigências de aminoácidos por alguns insetos.

A. H. B. P. M. M. B.
A. grandis A. mellifera C. carnea
aegypti zea mori gossypiella Persicae(1) Persicae(2) germanica
Essenciais
Arginina E E E E E E E ne E ne
Histidina E E E E E E E ne E ne
Isoleucina E E E E E E E ne E ne
Leucina E E E E E E E ne E ne
Lisina E E E E E E E ne E ne
Metionina E E E E E E E ne E ne
Fenilalanina E E E E E E E ne E ne
Treonina E E E E E E E ne E ne
Triptofano E E E E E E E ne E ne
Valina E E E E E E E ne E ne
Não-
essenciais
Alanina ne ne Ne ne ne ne ne ne ne ne?
Ácido
ne ne Ne ne E ne ne ne ne ne
aspártico
Cistina ne e? Ne ne ne ne ne ne ne E?
Ácido
ne ne Ne ne ne ne ne ne ne ne
glutâmico
Glicina ne e E ne ne ne ne ne ne ne
Prolina ne E E ne E ne ne ne ne ne?
Serina ne ne E ne ne ne ne ne ne ne?
Tirosina ne ne Ne ne ne ne ne ne ne ne
Coleoptera Diptera Hymenoptera Lepidoptera Neuroptera Hemiptera Blattodea
(1)
Com simbiontes; (2) sem simbiontes; E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido.
Fonte: Dadd (1977).
Tabela 7. Exigências de vitaminas de alguns insetos.

A. A. S. A. B. P. M. B.
grandis aegypti gregaria kuehniella mori gossypiella persicae(1) germanica(1)
Vitamina B
Tiamina E E E E E E E E
Riboflavina E E E E E E E e
Niacina E E E E E E E E
Piridoxina E E E E E E E e
Pantotenato E E E E E E E E
Ácido fólico E E E E E E E e
Biotina ne? E E E E E E e
B12 - ne? - - - ne ne e
Fator lipogênico
Colina E E E E E E E E
Inositol E ne E e? E ne E E
Vitamina C
Ácido ascórbico E ne E ne? E ne E ne
Outros
Carnitina - ne - - - - ne -
Vitamina E ne ne? ne e - ne ne -
Vitamina A (β-
caroteno)
Para crescimento ne e? e - - ne ne -
Para visão - - E - - - - -
Coleoptera Diptera Orthoptera Lepidoptera Hemiptera Blattodea
(1)
Com simbiontes; E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido.
Fonte: adaptado de Dadd (1977).
Tabela 8. Exigências de sais minerais de alguns insetos.

D. melanogaster A. grandis B. mori M. persicae B. germanica
S - - - E -
Cl E - E - E
P E - E E -
K E - E E -
Mg E E E E E
Ca ne ne E E E?
Na E ne E E ne
Fe ne ne E E -
Zn - ne E E E?
Mn ne ne E E E?
Cu - ne - E E
Diptera Coleoptera Lepidoptera Hemiptera Blattodea

E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido.
Tabela 9. Exigências de carboidratos de alguns insetos.

A. aegypti A. grandis B. mori C. supressalis M. persicae B. germanica S. gregaria
Álcool de açúcar
Sorbitol U u U - U U U
Manitol nu - U - - u U
Pentose
Xilose nu - u? nu nu? nu nu?
Arabinose nu - nu - nu? u nu?
Hexose
Glucose U U U U U U U
Frutose U U U U U U U
Galactose u u u nu U u u
Manose nu u? U? nu? nu? U u
Sorbose nu nu nu nu nu? nu nu
Dissacarídeo
Sacarose U U U u? U U U
Maltose U U U u U U U
Trealose u - U u U U U
Celobiose nu U U nu nu nu U
Melibiose u U U nu U U U
Lactose nu U U nu nu U U
Trissacarídeo
Melezitose U - U u U U U
Rafinose u - U u U U U
Polissacarídeo
Amido nu U U? u - - U
Glicogênio nu - nu nu - - U
Inulina nu - nu nu - - -
Diptera Coleoptera Lepidoptera Hemiptera Blattodea Orthoptera
U = utilizado; u = pobremente utilizado; nu = não utilizado.

Fonte: Dadd (1977).
Tabela 10. Exigências de esteróis de alguns insetos.

A. aegypti A. grandis A. kuehniella P. gossypiella B. mori S. gregaria B. germanica
Colestanol u - u? - u U U
Colesterol U U U U U U U
6-dehidro-colesterol u - U - - nu nu
Ergosterol U - u U u nu nu
Zimosterol u? - nu - - - -
Dermosterol - - - - - - U
Campesterol - - - - U - -
β-Sitosterol U U U U U U U
Estigmasterol U U - U U nu U
Diptera Coleoptera Lepidoptera Orthoptera Blattodea
U = utilizado; u = pobremente utilizado; nu = não utilizado.

Fonte: Dadd (1977).
Tabela 11. Exigências de lipídios de alguns insetos.

A. aegypti A. grandis A. kuehniella P. gossypiella B. mori S. gregaria B. germanica
Ácido graxo
Insaturado
linoleico ou ne E, ns ns E E, ns E E
linolênico ne
Linoleico ne - E E? - - -
Linolênico ne - E E? - - -
Outros ácidos graxos - - - - - -
Diptera Coleoptera Lepdoptera Orthoptera Blattodea
E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido; ns = não sintetizado.

Fonte: Dadd (1977).
Tabela 12. Exigências de ácidos nucleicos de alguns insetos.

Espécie Ordem Exigência
Aedes aegypti Diptera E

Anthonomus grandis Coleoptera E
Anagasta kuehniella Lepidoptera -
Pectinophora gossypiella Lepidoptera ne

Bombyx mori Lepidoptera -
Myzus persicae (1)
Hemiptera ne
Blatella germanica Blattodea -

Schistocerca gregaria Orthoptera -
(1)
Com simbiontes; E = exigido; ne = não exigido.
Composição de dietas
Componentes gerais
Os componentes gerais de uma dieta artificial são listados na Tabela 13. Seria
inviável a confecção de uma dieta utilizando-se cada um dos componentes
isoladamente, numa atividade rotineira de laboratório ou, para a produção de
milhões de insetos, numa criação massal. Assim, são utilizados ingredientes que
forneçam cada um dos nutrientes (proteínas, vitaminas, sais minerais, carboidratos,
lipídios e esteróis) e que tenham um custo menor. Como o processo de preparo da
dieta envolve aquecimento, pode ocorrer degradação de proteínas, vitaminas e
mesmo de anticontaminantes durante a sua execução. Outras vezes, há
dificuldade de aquisição de um produto no mercado, havendo necessidade de
adaptações. Dessa forma, pode não haver repetição dos resultados, pois nem
sempre o produto é elaborado da mesma forma, como germe de trigo, torrado ou
não, e anticontaminantes, solúveis ou não em água. Cohen (2004) mostrou as
diferenças nutritivas do germe de trigo, se o produto for torrado ou não. Além disso,
como os produtos não são puros e podem ser mal armazenados, podem trazer
contaminantes (p. ex., o ágar) e interferir na criação do inseto.
Tabela 13. Componentes gerais de uma dieta artificial.

Fonte protéica Fonte de lipídio e esterol Fonte de sal mineral
Caseína Óleos vegetais Misturas diversas
Germe de trigo Colesterol (sais de Wesson, por exemplo)

Soja Ácido linolênico
Feijão Ácido linoleico, etc. Fonte de carboidrato
Levedura de cerveja Sacarose

Milho Anticontaminante Glucose
Agente fungistático Frutose
Antibacteriano
Agente gelificante Antioxidante Fonte vitamínica

Ágar (mistura fortificante de
Alginatos e similares Vanderzant)
A descoberta de que o germe de trigo seria uma fonte proteica para dietas
proporcionou grande avanço na área, pois ele contém todos os nutrientes, com
possível exceção do ácido ascórbico. Apresenta 18 aminoácidos comuns,
açúcares, triglicerídeos, fosfolipídeos (colina e inositol), vitaminas do complexo B,
tocoferol, caroteno, 21 elementos minerais e mais de 50 enzimas, além de ter ação
fagoestimulante.
A albumina do ovo foi, no início dos estudos com dietas, uma fonte proteica
importante. Entretanto, como coagula com o aquecimento, deixou de ser utilizada.
A caseína, a soja, o feijão, a levedura de cerveja e o milho são outras fontes
proteicas bastante utilizadas. O feijão, por ser pobre em certos aminoácidos, como
metionina e cisteína, normalmente, é acompanhado, nas dietas, de outra fonte
proteica, que complemente essas deficiências. O mesmo acontece com a soja, que
é pobre em ácidos aminosulfurados. O milho, fortificado com a lisina e o triptofano,
pode ser importante fonte proteica. Existem diferenças de comportamento dos
insetos com relação às variedades de soja, milho e feijão utilizados nas dietas. O
feijão, com cascas de cores diferentes e com teores de taninos variáveis,
proporciona desenvolvimento de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) variável, em
função da digestibilidade do inseto. Assim, a variedade Carioca tem se mostrado a
mais adequada às nossas condições (PARRA; CARVALHO, 1984), enquanto o
milho-branco tem sido adequado para muitas espécies, como D. saccharalis
(PARRA; MIHSFELDT, 1992). Isso é válido também para dietas naturais, pois
Costa (1991) observou a preferência varietal de Nezara viridula (L.) criado com
sementes de soja. Nos EUA, é comum encontrar o feijão ‘Pinto Bean’ na
composição de várias dietas artificiais.
As fontes de lipídios e esteróis são os óleos vegetais. O óleo de germe de
trigo, de milho, de linhaça e de girassol são os mais utilizados. Quando a exigência
de ácidos linolênico e linoleico é muito alta, como para Elasmopalpus lignosellus
(Zeller), e como esses ácidos puros são caros, opta-se pelo óleo de girassol, mais
rico nos ácidos citados (MENEGUIM et al., 1997).
Entre os carboidratos, sacarose, frutose e glucose são os mais utilizados.
O pH da dieta pode ter papel importante no desenvolvimento de insetos;
assim, um inseto que vive na natureza num meio ácido “preferirá” um pH inferior e
aquele que vive em meio alcalino, uma dieta com pH superior a 7. Além disso,
Funke (1983) mostrou que em meios ácidos, especialmente os fungos,
desenvolvem-se menos, exigindo menor quantidade de anticontaminantes na dieta.
Kasten Junior et al. (1998) e Parra et al. (2001) constataram que o bicho-furão-dos-
citros, Gymnandrosoma aurantianum (Lima), tem a fase larval alongada e maior
mortalidade em dietas com pH mais ácido, daí a preferência do inseto em se
desenvolver em frutos maduros, com pH menos ácidos. O pH, em suma, é
importante para a palatabilidade dos alimentos. Influi na textura, no aroma e na
contaminação por microrganismos. Afeta as reações enzimáticas e não
enzimáticas e pode ser importante na preservação de alimentos (COHEN, 2004)
(ver capítulo 4).
Os antioxidantes utilizados são, em geral, o ácido ascórbico (vitamina C), o α-
tocoferol (vitamina E) e vitamina A. Os efeitos benéficos e deletérios desses
antioxidantes são relatados por Cohen e Crittenden (2004) e por Cohen (2004).
A celulose, quando necessária, dependendo do hábito do inseto, é comprada
como α-celulose (sendo chamada de alfacel). No Brasil, utilizam-se lâminas de
Eucalyptus sulfato branqueadas, trituradas em liquidificador (VENDRAMIM et al.,
1982), levando a ótimos resultados para H. virescens e outras espécies.
Uma relação de misturas vitamínicas e sais minerais utilizados em dietas é
apresentada a seguir (Tabelas 14 e 15). Esse é um dos grandes problemas para
iniciantes em estudos com dietas artificiais no Brasil, pois as misturas não se
encontram Formuladas para venda. Assim, é necessário que se conheça a sua
composição para que elas sejam preparadas em laboratórios ou farmácias de
manipulação.
Tabela 14. Misturas de sais utilizados na criação de insetos com dietas artificiais.
Mistura de sais
Sais de Wesson (%)

Carbonato de cálcio 21,000
Fosfato de cálcio 14,900
Sulfato de cobre (5H2O) 0,039
Fosfato férrico 1,470

Sulfato de magnésio 9,000
Sulfato manganoso 0,020
Sulfato de potássio e alumínio 0,009

Cloreto de potássio 12,000
Iodeto de potássio 0,005
Monofosfato de potássio 31,000

Cloreto de sódio 10,500
Fluoreto de sódio 0,057
Mistura de sais nº USP XIII

Bifosfato de cálcio 13,580
Lactato de cálcio (5H2O) 32,700

Citrato férrico (5H2O) 2,970

Fosfato de potássio (dibásico) 23,980
Bifosfato de sódio (2H2O) 8,720

Mistura de sais McCollum-Davis nº 185
Lactato de cálcio (5H2O) 35,190
Bifosfato de cálcio (H2O) 14,600
Fosfato de potássio (mono) 25,780
Fosfato de sódio (mono) 9,380

Sulfato de magnésio (anidro) 7,190
Citrato férrico 3,190

Mistura de sais USP XIV
Sulfato cúprico 0,480
Citrato férrico de amônio 94,330

Sulfato de manganês 1,240
Sulfato de amônio e alumínio 0,570

Iodeto de potássio 0,250
Fluoreto de sódio 3,130
Carbonato de cálcio 68,600

Citrato de cálcio 308,300
Bifosfato de cálcio 112,800
Carbonato de magnésio 35,200

Cloreto de potássio 124,700
Fosfato dibásico de potássio 218,800

Tabela 15. Misturas vitamínicas utilizadas na criação de insetos com dietas

artificiais.
Mistura vitamínica
Mistura fortificante de Vanderzant Quantidade

Alfa-tocoferol 8g
Ácido ascórbico 270 g
Biotina 20 g
Pantotenato de cálcio 1g
Cloreto de colina 50 g
Ácido fólico, cristalino 250 mg

Inositol 20 g
Niacinamida 1g
Hidrocloreto de piridoxina 250 mg

Riboflavina 500 mg
Hidrocloreto de tiamina 250 mg
Vitamina B12 (triturada em manitol) 2g
Mistura vitamínica fortificante para dieta

(É uma mistura das seguintes vitaminas trituradas em dextrose) (g)
Vitamina A concentrada
(200.000 unidades por grama) 4,500
Vitamina D concentrada
(400.000 unidades por grama) 0,250

Alfa-tocoferol 5,000
Ácido ascórbico 45,000
Inositol 5,000
Cloreto de colina 75,000
Menadiona 2,250
Ácido p-aminobenzoico 5,000

Niacina 4,500
Riboflavina 1,000
Hidrocloreto de piridoxina 1,000

Hidrocloreto de tiamina 1,000
Pantotenato de cálcio 3,000 mg
Biotina 20,000
Ácido fólico 90,000
Vitamina B12 1,350
Mistura vitamínica Vanderzant mg/100 g de dieta

Niacinamida 1,000
Pantotenato de cálcio 1,000
Tiamina HCl 0,250

Riboflavina 0,500
Piridoxina HCl 0,250
Ácido fólico 0,250

Biotina 0,020
Vitamina B12 0,002
Quando se utilizam os vários componentes, além do macronutriente fornecido,

são acrescidas substâncias-traços, às vezes importantes e nem sempre fáceis de
serem detectadas (Tabela 16). Por esse motivo, costuma-se dizer que os estudos
de dietas artificiais fazem parte da nutrição prática, desde que as dietas são
Formuladas por tentativas, considerando-se as características mencionadas.
Tabela 16. Substâncias usadas em dietas para insetos e os macro e

micronutrientes fornecidos.
Macronutriente
Ingrediente Substância-traço(1)
fornecido
Proteína
Caseína, soja, feijão,

Ácidos graxos, colesterol, açúcares, vitaminas e
germe-de-trigo, milho, Aminoácido
minerais
etc.
Albumina Aminoácido Vitaminas e minerais

Aminoácidos Aminoácido Outros aminoácidos, isômeros
Carboidrato
Açúcares Açúcar simples –

Amido Açúcar simples Aminoácidos, vitaminas
Lipídio
Óleo vegetal Ácido graxo Esterol, caroteno, tocoferol

Ácido graxo, colina,
Fosfolipídio Esterol, caroteno, biotina, tocoferol
inositol
Ácido graxo Ácido graxo Isômero
Esterol Esterol Outros esteróis

Mistura de sais Cátions, ânions Outros minerais
Mistura vitamínica Vitaminas –
Celulose Nenhum Minerais

Ágar Nenhum Minerais
(1)
Traços de minerais importantes podem ocorrer em todos os constituintes de dietas.
Fonte: Smith (1966).
Exigências de adultos
Nos insetos hemimetabólicos, a alimentação da ninfa e do adulto geralmente é
semelhante. Nos insetos holometabólicos, em que ambos os estágios se
alimentam da mesma maneira, a situação é similar, ou seja, a nutrição do adulto é
uma extensão da nutrição larval; em alguns coleópteros estudados, as exigências
dos adultos se assemelham às das larvas e o acúmulo de certos nutrientes na fase
larval permite produção substancial de ovos se os nutrientes estiverem ausentes
da dieta dos adultos. Reprodução de adultos holometabólicos que não se
alimentam (p. ex., Lepidoptera), dependem totalmente das reservas da larva; a
situação intermediária, na qual o alimento do adulto é completamente diferente do
da larva (Lepidoptera, Hymenoptera, Diptera) é a que tem chamado mais a
atenção. Imaginou-se, inicialmente, que em tais casos, machos e fêmeas
necessitassem somente de água e carboidratos; entretanto, verificou-se que
fêmeas precisavam de alimentos proteicos para continuar a postura. Pesquisas
recentes mostram que, para longevidade e fecundidade ótimas, as fêmeas adultas
requerem sais variados, lipídios e vitaminas em adição a aminoácidos ou proteínas.
A própria concentração de carboidratos exigida pode ser variável de inseto
para inseto. Enquanto para Trichoplusia ni (Hübner) a máxima postura é
conseguida com sacarose a 8% (SHOREY, 1962), para Leucoptera coffeella
(Guérin-Méneville), os melhores resultados são obtidos com sacarose a 10% e
glucose a 5% (NANTES; PARRA, 1978) (Figura 8).
Figura 8. Efeito da concentração de açúcares na capacidade de postura do
microlepidóptero Leucoptera coffeella.
Fonte: Nantes e Parra (1978).
Para Anticarsia gemmatalis (Hübner) a máxima oviposição é obtida com a

seguinte fórmula (CAMPO et al., 1985): ácido sórbico (1 g); mel (10 g); metil
parahidroxibenzoato (nipagin) (1 g); sacarose (60 g) e água destilada (1 L).
Conservar essa mistura em geladeira e, quando da utilização, misturar 75% dessa
solução com 25% de cerveja. Para Helicoverpa zea (Boddie), a cerveja também
produz bons resultados, por causa da presença de levedura. Para Syrphidae
(predadores), Hymenoptera e Diptera (parasitoides), a postura é conseguida
misturando-se honeydew, néctar e pólen, ou mel, açúcar, passas, pólen, extratos
proteicos e minerais. Existem grandes variações, às vezes, em grupos próximos.
Os taquinídeos são pouco exigentes, pois necessitam apenas de água e açúcar.
Há insetos mais exigentes, como as moscas-das-frutas, cuja dieta deve conter
hidrolizado enzimático. Alguns lepidópteros, como D. saccharalis, não precisam de
carboidratos na fase adulta, pois a água é mais importante e suficiente para a
oviposição (Figura 9) (PARRA et al., 1999); o mesmo ocorre para S. frugiperda
(MILANO, 2008) que não necessita se alimentar na fase adulta.
Figura 9. Postura (número de ovos/fêmea) de Diatraea saccharalis
alimentada com diversas fontes de carboidratos (25 °C ± 10 °C, 60% ± 10%
de U.R. e fotofase de 14 h).
Fonte: Parra et al. (1999).
Embora alguns entomófagos exijam alimentos especiais, a maioria dos

parasitoides da ordem Hymenoptera pode produzir ovos com uma fonte de
carboidratos como o mel (WAAGE et al., 1985). Mesmo para aqueles que não se
alimentam, como Aphitis melinus, De Bach Heimpel et al. (1997) demonstraram
que a disponibilidade de mel é importante e interage com o hospedeiro, afetando a
longevidade, a fecundidade e a reabsorção de ovos. Para Trichogramma spp., o
fornecimento de mel aumenta a longevidade e fecundidade, especialmente quando
há oportunidade de parasitar (BLEICHER; PARRA, 1991). Para outros, como o
mimarídeo Anaphes iole Girault, o não fornecimento de alimento aumenta o seu
parasitismo (JONES; JACKSON, 1990). O Ichneumonidae Phygadeuon trichops
Thomson exige mel, farinha de soja e levedura com um suplemento de açúcar, leite
em pó, farinha de soja e levedura (10:10:1:1). Alguns Chalcididae, Pteromalidae,
Braconidae e Ichneumonidae necessitam do fluido do hospedeiro. Para
parasitoides, uma mistura de mel e pólen (1:1), aplicada numa superfície áspera
(raspas de madeira) e oferecida no interior de gaiolas, pode ser um alimento
adequado.
Predadores adultos podem exigir dietas complexas. Para crisopídeos, é
comum a utilização de uma dieta composta de partes iguais de açúcar e flocos de
leveduras, misturados à água para formar uma pasta grossa. Essa mistura contém
65% de proteína e é suficiente para alta fecundidade. Às vezes, substâncias
químicas (cloreto de potássio e sulfato de magnésio) podem ter efeito sinérgico na
oviposição de parasitoides (MOORE, 1985), bem como aminoácidos peptídeos e
proteínas (NETTLES, 1986; KAINOH; BROWN, 1994).Uma revisão sobre
honeydew como fonte alimentar para inimigos naturais foi feita por Wäckers et al.(
2008), mostrando que ele é inferior a outras fontes de açúcar, embora exista
variação na composição do honeydew dependendo de quem produziu e da planta
hospedeira. Os autores discutem que, a despeito dessa baixa qualidade nutricional,
o honeydew pode ter implicações em programas de controle biológico.
Técnicas de criação
Recipientes de criação
A escolha do recipiente de criação pode afetar a sanidade e a nutrição do
inseto. Se os insetos forem criados individualmente, as possibilidades de
alastramento de doenças e contaminação são reduzidas. A criação do inseto
individualizado elimina o canibalismo, embora existam casos em que, mesmo se as
espécies forem gregárias, elas podem se tornar canibais, se os insetos forem
agrupados ou se as dietas forem deficientes.
Nos EUA, os insetos são criados em copos de plástico com capacidade de 30
mL, aproximadamente, e com tampas de papelão (ou de plástico). Existem, ainda,
copos de sorvetes, de papelão ou plástico transparente. Ignoffo e Boening (1970)
descreveram bandejas de plástico, contendo 50 compartimentos individuais (cada
compartimento mede 2,8 cm x 4,1 cm x 1,6 cm e tem um volume de cerca de 15
mL). Essas bandejas, após a colocação da dieta e a inoculação dos insetos, são
fechadas com uma fina camada de plástico transparente, papel alumínio, papel,
etc. Vários outros recipientes têm sido descritos, tendo sido utilizados, para a
multiplicação de larvas e a obtenção de patógenos, até sacos de papel parafinado.
Nos EUA, existem firmas especializadas (p.ex., a Bio-Serv, Inc.) que produzem
esses recipientes em escala comercial, os quais são de baixo custo e descartáveis.
O grande problema de um recipiente é a evaporação da dieta, provocando
alteração da sua textura e palatabilidade. No Brasil, têm-se tentado criações em
recipientes de plástico (tipo copos de café), os quais por causa de sua espessura
fina são muitas vezes perfurados, especialmente por brocas. Os recipientes de
vidro (2,5 cm de diâmetro por 8,5 cm de altura) têm dado bons resultados também
em laboratórios de criação massal de C. flavipes, parasitoide da broca-da-cana, D.
saccharalis.
Na Figura 10 são mostrados alguns tipos de recipientes utilizados para a
criação de insetos com dietas artificiais, incluindo recipientes atualmente
empregados, de plástico e com tampa autoadesiva, de plástico transparente,
permitindo a visualização do inseto e a troca de oxigênio. Um recipiente adequado
para a criação de insetos deve ter as seguintes características: ser barato;
transparente; facilmente encontrado no mercado; feito de material não tóxico ao
inseto e que mantenha umidade.
Figura 10. (1) Alguns recipientes utilizados nos EUA para criação de
insetos (Bio-Serv, Inc.); (2) Recipiente de plástico (A); com cobertura
autoadesiva (B).
Número de indivíduos por recipiente de criação

É necessário ter uma ideia da quantidade de dieta a ser consumida, por larva,
para determinar o número de indivíduos a ser colocado por recipiente de criação
(Tabela 17).
Tabela 17. Efeito do número de lagartas de Spodoptera exigua por recipiente de

criação(1).
Número de lagartas por recipiente % de pupa Peso de pupa (g)
50 94 0,126 a(2)
100 96 0,125 a
200 90 0,112 b
300 80 0,097 c
(1)
Recipiente de 3,78 litros.
(2)
As médias seguidas de, pelo menos, uma letra em comum não diferem entre si, ao nível de 5% de probabilidade.
Fonte: Stimman et al. (1972).
Teor de água nas dietas

Embora os insetos fitófagos se nutram de alimentos com alto teor de água,
tem-se conseguido sucesso em muitas criações com alimentos que apresentam
baixo teor de água. A diminuição de água reduz a interferência de agentes
contaminantes. Ademais, quando os insetos são novos, se houver condensação
nas paredes dos recipientes, poderá ocorrer morte. A água também pode interferir
na concentração dos nutrientes na dieta.
Sequência do preparo de uma dieta artificial

Para explicar a sequência do preparo de uma dieta artificial será adotado
como exemplo D. saccharalis, a broca-da-cana-de-açúcar, por ter sido o primeiro
inseto fitófago criado no Brasil com dieta artificial. O início da criação pode ser feito
obtendo-se ovos ou pupas de outros laboratórios que já possuam criações com
insetos de boa qualidade, ou coletando-se lagartas no campo. Muitas vezes, a
criação poderá ser iniciada com adultos coletados em armadilhas luminosas.
Preparo da dieta
O preparo da dieta é feito misturando-se os ingredientes (exceto o ágar) em
água, e batendo-se em liquidificador. O ágar é dissolvido separadamente em água
em ebulição. A seguir, os dois conteúdos são misturados e homogeneizados em
um agitador elétrico. A dieta é transferida ainda quente para recipientes de criação
(no caso, recipientes de vidro). Os anticontaminantes e as vitaminas deverão ser
adicionados à dieta em temperaturas entre 60 °C e 65 °C, para evitar sua
degradação (Figura 11).
Figura 11. Fluxograma geral do preparo de dieta
artificial para criação de insetos.
Obtenção de ovos
São colocados 50 adultos (20 machos e 30 fêmeas) de D. saccharalis em
gaiolas de PVC de 10 cm de diâmetro e 22 cm de altura, revestidas internamente
com papel sulfite umedecido, para receber os ovos, e fechadas com tecido de voile
e elástico ou com uma das partes de uma placa de Petri. Embora muitos forneçam
solução de mel a 10%, renovada a cada dois dias, para adultos, Parra et al. (1999)
demonstraram que eles não precisam de carboidratos, pois a água é mais
importante e suficiente para a colocação normal de ovos. Além da exigência para
postura, a presença de água umedecendo o local da postura é fundamental. Caso
contrário, haverá dessecação dos ovos em razão do grande número de aerópilas
que eles possuem (Figura 12).
Figura 12. Ovos de Diatraea saccharalis,
submetidos a diferentes graus de umidade (A, B e
C): (A) Água e papel molhado; (B) Somente papel
molhado; e (C) Papel seco. Aspectos gerais das
aerópilas (D, E e F): (D) Detalhe das aerópilas no
córion; (E) Detalhe da aerópila aberta; e (F)
Detalhe da aerópila fechada.
Fotos: Fernando Luiz Cônsoli.
Tratamento dos ovos

O papel sulfite contendo os ovos será tratado com formaldeído a 5%, por cinco
minutos, e, posteriormente, lavado em água destilada pelo mesmo período. Outro
tratamento pode ser feito na seguinte sequência: formaldeído 0,2% (dois minutos),
água destilada (dois minutos) e sulfato de cobre (dois minutos).
Transferência para tubos de criação

Os ovos tratados serão transferidos, no interior de câmaras assépticas, para
os tubos de dieta, na base de 10 a 15 por tubo.
Desenvolvimento da criação
Após a inoculação dos ovos tratados nos tubos com dieta, estes são
acondicionados em suportes de arame ou de madeira (Figura 13). Parte da
população de D. saccharalis é destinada à produção de parasitoides (95%) e parte
(5%) é utilizada para continuação da criação de laboratório. Nesse caso, são
recolhidas as pupas no interior dos tubos de vidro, separadas por sexo e levadas à
gaiola de adultos.
Figura 13. Suportes de arame (A) e de madeira (B) utilizados para criação
de insetos, com tubos de criação. A inclinação no recipiente de madeira é
para que o excesso de água da dieta (logo após o seu preparo) fique retido
no algodão que tampa os tubos (válido, portanto, para algodão hidrófilo).
Fotos: Patrícia Milano.
Condições da sala de criação

Para a obtenção de ovos, temperatura de 20 °C a 22 °C, umidade relativa do
ar de 70% ±10% e fotofase de 14 horas. Para o desenvolvimento de ovos, lagartas
e pupas, temperatura de 30 °C, umidade relativa de 70% ± 10% e fotofase de 14
horas.
Baseando-se nesse exemplo, pode-se verificar que para maior produção de
insetos, muitas vezes, podem ser necessárias salas com condições térmicas
diferentes, pois as exigências podem ser variáveis para cada fase do
desenvolvimento.
Na Nova Zelândia existem sistemas computadorizados sofisticados de
acompanhamento e produção de insetos. Entretanto, é possível esquematizar uma
produção simplesmente baseando-se nas exigências térmicas dos insetos, que são
avaliadas pela constante térmica (K) expressa em graus.dias, há muitos anos
usada em previsão de crescimento de plantas. Essa constante parte da hipótese
de que a duração do desenvolvimento, pela temperatura, é uma constante, sendo o
somatório da temperatura computado a partir de um limiar térmico inferior,
chamado de temperatura base (Tb). Desde que os insetos são poequilotérmicos ou
pecilotérmicos, ou seja, acompanham a temperatura do ambiente, essa constante
térmica também se aplica ao desenvolvimento destes.
Assim, K = D(T-Tb), em que: K = constante térmica (graus.dias); D = duração
do desenvolvimento (dias); T = temperatura ambiente (°C); eTb = temperatura base
(°C).
A determinação da Tb pode ser feita por vários métodos (HADDAD; PARRA,
1984; HADDAD et al., 1999). Uma vez determinado o limiar térmico inferior, é
possível estimar o ciclo do inseto em uma sala cuja temperatura seja registrada ou
controlada. Exemplificando: em uma sala de criação mantida a 25 °C, é possível
estimar a duração das fases de ovo, lagarta e pupa do inseto cujas exigências
térmicas são apresentadas na Tabela 18.
Tabela 18. Previsão de desenvolvimento de um inseto, com base nas exigências

térmicas das diferentes fases de desenvolvimento, em sala mantida a 25 °C.
Fase Tb (°C) K (GD) Estimativa
Ovo 11,5 79,48 5,9 H ≈ 6 dias
Lagarta 12,2 156,53 12,2 H ≈ 12 dias

Pupa 15,1 67,81 6,8 H ≈ 7 dias
Tb = temperatura-base; K = constante térmica.
Assim, de forma simplista, se a temperatura base da fase de ovo é de 11,5 °C,

ele utilizará por dia 13,5 °C (na sala mantida a 25 °C) como energia até que sejam
completados os 79,48 graus.dias exigidos para o desenvolvimento embrionário.
Esse raciocínio é válido para as outras fases de desenvolvimento e também para
inimigos naturais.
Exemplos de dietas artificiais
Na Tabela 19, são exemplificados os componentes de diversas dietas artificiais
desenvolvidas ou adaptadas no Brasil para diversas espécies de insetos. Já foram
desenvolvidas dezenas de dietas para Lepidoptera, Coleoptera e Diptera no Brasil,
e mesmo dietas para Heteroptera (PANIZZI et al., 2000; FORTES et al., 2006) ou
Dermaptera (PASINI et al., 2007). Alguns exemplos são mostrados na Tabela 20.
Tabela 19. Exemplos de diversas dietas artificiais desenvolvidas ou adaptadas no

Brasil para diversas espécies de insetos.
Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera, Crambidae) (HENSLEY; HAMMOND, 1968)
Componente Quantidade
Sacarose 90,0 g
Caseína 54,0 g
Sais de Wesson 18,0 g
Germe de trigo 54,0 g

Ácido ascórbico 7,2 g
Metilparahidroxibenzoato (nipagin) 2,7 g
Cloreto de colina 1,8 g
Aureomicina 1,0 g
Formaldeído (37,2%) 2 mL
Solução vitamínica(1) 20 mL
Ágar (1.000 mL de H2O) 36,0 g
Água 450 mL
Solução vitamínica (1)
Niacinamida 1g
Pantotenato de cálcio 1g
Riboflavina 0,50 g
Tiamina 0,25 g
Piridoxina 0,25 g
Ácido fólico 0,10 g
Biotina 0,02 mg
Vitamina B12 (1.000 mg/mL) 2 mL
Continua...
(1)
Em 1.000 mL de água destilada.
Tabela 19. Continuação.
Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera, Crambidae) (MIHSFELDT; PARRA, 1992)
Farinha de milho 140 g
Germe de trigo 35 g
Levedura de cerveja 37,50 g
Ácido ascórbico 5g
Ácido benzoico 1,25 g
Metilparahidroxibenzoato (nipagin) 1g
Água 400 mL
Ágar 25 g
Água para o Ágar 600 mL
Continua...
Obs.: quantidade suficiente para 100 tubos de criação (8,5 cm x 2,5 cm de diâmetro).

Heliothis virescens (Fabr.) (Lepidoptera, Noctuidae) (MORETI; PARRA, 1983)
Componente Quantidade(1)
Caseína 35 g
Celulose(2) 5g
Germe de trigo 30 g
Ácido ascórbico 4g
Sacarose 35 g
Aureomicina 0,30 g
Ágar 25 g
Cloreto de colina 1g
Sais de Wesson 10 g
Mistura vitamínica 10 mL
Formaldeído 0,50 mL
KOH (4M) 5 mL
Ácido acético glacial 0,13 mL
Água destilada 840 mL
Mistura vitamínica
Niacinamida 1 mg
Pantotenato de cálcio 1 mg
Tiamina 0,25 mg
Riboflavina 0,50 mg
Piridoxina 0,25 mg
Ácido fólico 0,25 mg
Biotina 0,02 mg
Vitamina B12 0,02 mg
Inositol 20 mg
Continua...
(1)
Quantidade suficiente para 100 tubos de criação;
(2)
Lâminas de celulose sulfato branqueadas de Eucalyptus, trituradas em liquidificador.

Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera, Noctuidae) (KASTEN et al., 1978)
Feijão ‘Carioca’ 100 g
Levedura de cerveja 15 g

Ácido sórbico 0,5 g
Formaldeído (38%) 1 mL
Ágar (+ 250 mL de água) 12 g
Água 375 mL
Continua...
Obs.: essa quantidade é suficiente para 80 recipientes (tubos de vidro de 2,5 cm diâmetro x 8,5 cm comprimento).

Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera, Noctuidae) (GREENE et al., 1976)
Água 3.400 mL
Ágar 46 g
Feijão 250 g
Germe de trigo 200 g
Caseína 75 g
Ácido ascórbico 12 g
Mistura vitamínica Vanderzant 20 g
Tetraciclina 250 g
Formaldeído 40% 12 mL
Nipagin 10 mL
Ácido sórbico 6g
Proteína de soja 100 g

Continua...

Hypothenemus hampei Ferrari (Coleoptera, Scolytidae) (VILLACORTA; BARRERA, 1993)
Água 750 mL
Açúcar refinado 14 g
Levedura 20 g
Caseína 20 g
Pó de sementes de café-ouro (1)
100 g
Sais de Wesson 2g
Ágar 27 g
Etanol 10 mL
Nipagin 1g
Benzoato de Na 0,8 g
Formaldeído a 37% 2 mL
Continua...
(1)
Sementes de café-ouro são escolhidas, moídas e peneiradas originando partículas de café de 600 mic.

Aphis gossypii Glover (Hemiptera, Aphididae) (SINGH, 1977)
Componente Quantidade (mg)
Aminoácido
Alanina 100
Arginina 400
Asparagina 300
Ácido aspártico 100
Cisteína 50
Cistina 5
Ácido gama aminoisobutírico 20
Ácido glutâmico 200
Glutamina 600
Glicina 20
Histidina 20
Homoserina 800
Isoleucina 200
Leucina 200
Hidrocloreto de lisina 200
Metionina 100
Fenilalanina 100
Prolina 100
Serina 100
Treonina 200
Triptofano 100
Tirosina 20
Valina 200
Vitamina
Biotina 0,1
Pantotenato de cálcio 5
Cloreto de colina 50
Ácido fólico 1
I-inositol 50
Ácido nicotínico 10
Ácido p-aminobenzoico 10
Hidrocloreto de piridoxina 2,5
Riboflavina 5
Hidrocloreto de tiamina 2,5
Ácido ascórbico 10
Sacarose 20.000
Maltose 10.000
Cloreto de magnésio 6H2O 200
Mistura de sais nº 2 USP XIII 500

Fosfato de potássio tribásico 5
Benzoato de colesterol 2,5

Continua...
Obs.: completar o volume a 100 mL e ajustar o pH a 7,4–7,8 com ácido fosfórico ou hidróxido de potássio.

Bonagota cranaodes Meyrick (Lepidoptera, Tortricidae) (PARRA et al., 1995)
Feijão ‘Carioca’ 347,0 g

Levedura 52,0 g
Metil parahidroxibenzoato (nipagin) 3,3 g
Tetraciclina 0,8 mg
Ácido propiônico 1,2 mL

Formaldeído 3,2 mL
Solução vitamínica(1) 40,6 mL
Ágar 21,0 g
Água 1.000,0 mL
Solução vitamínica(1)
Niacinamida 1 mg
Pantotenato de cálcio 1 mg
Tiamina 0,25 mg
Riboflavina 0,50 mg
Piridoxina 0,25 mg
Ácido fólico 0,25 mg

Biotina 0,02 mg
Vitamina B12 0,002 mg
Inositol 20 mg
Continua...

Stenoma catenifer Walsingham (Lepitoptera:Elachistidae) (NAVA; PARRA, 2005)
Feijão ‘Branco’ 130 g
Cenoura 30 g
Solução vitamínica(1) 40 mL
Vitagol ® 2 mL

Metil parahidroxibenzoato (nipagin) 1,1 g
Ácido propiônico 0,4 mL
Tetraciclina (Tetrex ®) 0,3 mg
Formaldeído 1,0 mL
Ágar 7g
Água destilada 500 mL
Continua...
(1)
Idêntica àquela utilizada para D. saccharalis.

Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera, Chrysomelidae) (MILANEZ, 1995; ÁVILA et al., 2000)
Caseína 52,2 g
Celulose 7,5 g
Germe de trigo 45,0 g
Sacarose 52,5 g
Sais de Wesson 15,5 g
Aureomicina 0,5 g
Cloreto de colina 1,5 g

Metil-parahidroxibenzoato (nipagin) 3,0 g
Ágar 18,0 g
Mistura vitamínica 15,0 mL
Formaldeído 0,75 mL
KOH 4M 7,5 mL
Ácido acético glacial 10 gotas

Água destilada 1.260 mL
Tabela 20. Algumas dietas artificiais desenvolvidas ou adaptadas no Brasil.
Espécie Ordem Família Referências
Tuta absoluta Lepidoptera Galechiidae Mihsfeldt e Parra (1999)
Elasmopalpus lignosellus Lepidoptera Pyralidae Meneguim et al. (1997)
Ceratitis capitata Diptera Tephritidae Pedroso (1972)
Anastrepha fraterculus Diptera Tephritidae Sales et al. (1992)
Sphenophorus levis Coleoptera Curculionidae Degaspari et al. (1983)

Stenoma catenifer Lepidoptera Elaschistidae Nava e Parra (2005)
Helicoverpa zea Lepidoptera Noctuidae Justi Júnior (1993)
Anthonomus grandis Coleoptera Curculionidae Monnerat (2002)
Pseudaletia Sequax Lepidoptera Noctuidae Salvadori e Parra (1990)
Cerconota anonella Lepidoptera Oecophoridae Pereira et al. (2004)
Agrotis ipsilon Lepidoptera Noctuidae Bento et al. (2007)

Agrotis subterranea Lepidoptera Noctuidae Vendramim et al. (1982)
Gymnandrosoma aurantianum Lepidoptera Tortricidae Garcia e Parra (1999)
Platynota rostrana Lepidoptera Tortricidae Nava et al. (2006)
Phidotricha erigens Lepidoptera Pyralidae Nava et al. (2006)
Argyrotaenia sphaleropa Lepidoptera Tortricidae Nava et al. (2006)
Cryptoblabes gnidiella Lepidoptera Pyralidae Nava et al. (2005)

Utetheisa ornatrix Lepidoptera Arctiidae Signoretti et al. (2008)
Cuidados sanitários mínimos para a criação

de insetos em meios artificiais
Como consequência do uso cada vez maior de meios artificiais para a criação
de insetos, tornou-se necessária a utilização de anticontaminantes para controlar
leveduras, fungos, bactérias, vírus, protozoários, etc. Esses microrganismos, se
não eliminados, podem dizimar populações de laboratório, pois em criações
massais a sua dispersão é facilitada. Em grandes criações, os cuidados para evitar
a proliferação de microrganismos chegam a níveis de alta sofisticação. As
recomendações contidas neste capítulo são destinadas aos pesquisadores que
mantêm pequenas populações de insetos em meios artificiais (especialmente
Lepidoptera) e que servirão como suporte às pesquisas básicas em Biologia,
Controle Biológico, Ecologia, Fisiologia, Toxicologia, Biotecnologia e Bioquímica,
Entomologia Econômica, Taxonomia, etc.
Neste capítulo serão citados alguns anticontaminantes de caráter geral e, por
esse motivo, sugere-se que, antes de esterilizar superfícies externas de ovos,
meios artificiais ou pupas, sejam feitos testes preliminares da concentração e do
tempo de exposição dos produtos para cada espécie, desde que, se aplicados
incorretamente, poderão afetar o desenvolvimento do inseto.
Instalações
Por mais rústicas que sejam as instalações, para se proceder a uma criação
razoável, em meios artificiais, deverão ser utilizados pelo menos três locais
separados, a saber:
Local para preparo de dieta. Sala adequada para pesagem dos ingredientes e
preparo das dietas. Nesse local será feita também a colocação de ovos ou lagartas
nos recipientes com meio artificial, além do preparo de alimento para adultos.
Local para adultos. Os adultos deverão ser mantidos em local separado, já que
nas escamas de asas de lepidópteros se aloja grande número de microrganismos,
que serão facilmente transportados pelo vento. Os ovos coletados das gaiolas de
adultos deverão ser transferidos para a sala de preparo da dieta, onde serão
tratados com desinfestantes.
Local para desenvolvimento larval. As lagartas serão mantidas neste local até
a pupação, quando as pupas serão transferidas para o local de adultos.
Além desses três locais, convém salientar que os resíduos de dietas deverão
ser eliminados em locais isolados, pois constituem focos de contaminação. As
paredes e os balcões desses locais, bem como as prateleiras, deverão ser
revestidos de azulejo, fórmica, de tal forma que seja permitida a sua limpeza diária
com desinfestantes, produtos quaternários de amônio, hipoclorito de sódio a 5,0%,
formaldeído a 37%–40%, etc. O hipoclorito de sódio é bastante utilizado, pois, além
de barato, apresenta boa estabilidade, solubilidade e baixa toxicidade para
mamíferos. Ademais, sendo um forte oxidante, o hipoclorito de sódio inativa
proteínas e elimina vírus, bactérias, fungos, algas e protozoários. É interessante
também que os pisos recebam um tratamento diário com esses produtos. Pinturas
com epóxi ou material equivalente podem substituir azulejos e fórmicas em
laboratórios de criação. Quando a contaminação dos laboratórios atingir níveis
insustentáveis, que não permitam a manutenção de colônias de insetos,
recomenda-se desinfestação total do ambiente de criação com pastilhas de
paraformaldeído (Paraformax®). Para essa operação, as salas deverão ser
totalmente vedadas e as pastilhas colocadas sobre bico de Bunsen, para liberação
mais rápida do paraformaldeído. Recomendam-se cinco pastilhas/m3, destacando-
se que a sala poderá ser reutilizada 24 horas após a esterilização, com todos os
cuidados que um produto de alta toxicidade exige. Maiores detalhes sobre
instalações para criações de insetos (incluindo massais) consultar Leppla e Ashley
(1978).
Esterilização de equipamentos e recipientes por meio
de agentes físicos
Autoclave. O aquecimento é feito sob pressão (15 libras a 121 °C). O tempo de
esterilização é variável de 10 min a 15 min, dependendo do tipo de material e de
seu volume. É adequado para soluções, tubos de borracha, instrumental, areia,
caixas (não plásticas), etc.
Irradiação. Os raios ultravioleta (UV) (2.650 Å) e gama são suficientes contra
bactérias, fungos e vírus. As lâmpadas de esterilização são de mercúrio e
transmitem a 2.567 Å. Os raios UV são utilizados, também, para plásticos e
parafinas.
Calor seco. As estufas promovem boa esterilização de recipientes de criação,
vidraria, algodão, etc.
Esterilização de equipamentos e recipientes com

agentes químicos
Metais pesados. Sais solúveis de Hg, Ag e Cu são bactericidas. Esses sais
entravam como componentes de soluções, que eram usadas na esterilização de
ovos de insetos. Uma solução bastante conhecida é a de White, que consta de:
HgCI2 0,25 g; NaCl 6,50 g; HCl 1,25 mL; Álcool etílico 250 mL; Água destilada 750
mL.
Nessa mistura, o álcool aumenta a toxicidade de HgCI2. Há casos em que a
adição de álcool diminui a toxicidade, como para fenois e formaldeído. Os metais
pesados podem ser usados isoladamente, como o HgCI2, a 0,1%, por um período
de exposição de quatro minutos. Esses metais pesados, ainda que eficientes, hoje
não são mais recomendados pelos riscos à saúde humana.
Compostos quaternários de amônio
Hipoclorito de sódio. Este componente é usado nas concentrações de 0,01% a
5% por tempos variáveis. Como exemplos, NaOCl 0,05% - 30 minutos de
exposição; NaOCl 0,2% - 7 minutos; NaOCl 2,5% - 5 minutos; NaOCl 5,0% - 3
minutos.
Formaldeído. Como exemplos, formaldeído 10% - 20 minutos de exposição;
formaldeído 20% - 10 minutos de exposição. Em ambos os casos, após o
tratamento, lavar com água por 10 minutos.
Hidróxido de sódio. Como exemplos, NaOH 1% - 20 minutos de exposição;
NaOH 2% - 10 minutos (adicionar formaldeído a 2% e lavar em álcool 70%).
Sulfato de cobre (CuSO4); Ácido acético glacial (CH3COOH) e Ácido
tricloroacético (CCl3COOH). Deverão ter sua concentração testada para cada
espécie de inseto.
Esterilização do meio (dieta artificial)
Os agentes químicos mais comuns utilizados em esterilização de meio são:
formaldeído – de 0,03% a 0,3%; metilparahidroxibenzoato (nipagin) – de 0,04% a
2%, butil e propilparahidroxibenzoato; hipoclorito de sódio – 0,01%: 0,2%: 1%;
ácido propiônico; benzoato de sódio, ácido benzoico; sorbato de potássio; ácido
sórbico – de 0,05% a 0,15%; estreptomicina, penicilina e aureomicina. Os agentes
físicos, como a irradiação ou autoclavagem, podem ser utilizados na esterilização
do meio. O ajuste de pH poderá ser utilizado como método alternativo para evitar
contaminações (Tabela 21). Alverson e Cohen (2002) determinaram para dietas de
Lygus hesperus (Knight) a concentração ideal de vários anticontaminantes, com
base no número de adultos que emergiu a partir de 200 ovos colocados na dieta.
Assim, alguns aspectos devem ser levados em consideração na escolha do
anticontaminante: dose (fazer teste para cada produto); umidade da dieta, pH e
Formulação do produto; estágio de exposição do inseto; efeito no crescimento, na
geração em estudo e nas subsequentes; efeito sobre simbiontes; e ordem do
inseto. Embora os dípteros e coleópteros sejam mais sensíveis aos
anticontaminantes, existem famílias de Lepidoptera bastante afetadas pelo ácido
sórbico (DUNKEL; READ, 1991) (Tabela 22).
Tabela 21. Concentrações efetivas (mg/L) de alguns produtos químicos contra

Aspergillus niger em diferentes pH.
pH/concentração
Produto
3,0 5,0 7,0
Metil parahidroxibenzoato 800 1.000 1.500

Propil parahidroxibenzoato 200 300 500
Ácido benzoico 400 2.000 não efetivo
Ácido sórbico 400 800 não efetivo
Ácido propiônico 800 800 não efetivo
Obs.: os coleópteros e dípteros são mais sensíveis aos anticontaminantes do que os lepidópteros.
Fonte: Dunkel e Read (1991).
Tabela 22. Famílias de insetos sensíveis ao ácido sórbico.

Tephritidae
Diptera
Muscidae
Bostrychidae Curculionidae
Coleoptera Anobiidae Dermestidae Tenebrionidae
Bruchidae Cucujidae
Galleriidae
Lepidoptera Gelechiidae
Pyralidae
Fonte: Dunkel e Read (1991).
Esterilização de pupas
A esterilização de pupas poderá ser feita por meio de lavagem em hipoclorito
de sódio, como, por exemplo, a 0,2% por 15 minutos, com posterior lavagem em
água destilada. Segundo Copersucar (1987), os principais contaminantes de dietas
(em recipientes de criação) e em posturas podem ser resumidos baseando-se no
esquema da Figura 14.
Figura 14. Principais contaminantes de dietas e de massas de ovos de

insetos.
Fonte: Copersucar (1987).
Soares (1992) caracterizou as respostas dos insetos atacados por diferentes

patógenos, a saber:
Fungos: movimentos lentos, diminuição da taxa de crescimento; mudança
generalizada de cor de rosa para vermelha em espécies de Beauveria e de
amarelo a marrom em outros casos; presença de células com levedura ou hifas na
hemolinfa; tendência à mumificação; esporulação na superfície do tegumento.
Bactérias: diminuição ou cessação da alimentação; movimentos lentos e níveis
de atividade e alimentação reduzidos; septicemia ou presença de células com
bactérias na hemolinfa; mudança de cor na hemolinfa com a progressão da
septicemia, de leitoso para marrom-escuro; larvas infectadas tornam-se mais
escuras; disenteria; e corpo flácido.
Vírus: larvas de Lepidoptera cessam alimentação; tecidos afetados mudam de
cor; por exemplo, branco-leitoso para granulose e azul para iridovírus; crescimento
retardado; movimentos lentos; disenteria; desintegração de tecidos e liquefação de
larva morta infectada; e paralisia.
Microsporidia: aspecto branco-leitoso nos insetos transparentes; aparelho
digestivo, tubos de Malpighi, corpos gordurosos ou outros tecidos esbranquiçados;
manchas pretas melanizadas no tegumento; movimentos lentos; perda de
locomoção; desenvolvimento anormal, alimentação reduzida; exsudato fecal
branco; presença de esporos elípticos típicos nos tecidos infectados.
Rickettsia e Chlamydia: movimentos lentos; disenteria; inchaço do abdome
pela infecção do corpo gorduroso por Rickttsiella; e descoloração da larva
infectada, passando, muitas vezes, a branco-giz.
Soares (1992) preconizou algumas medidas para evitar contaminações com
patógenos em criações de insetos, a saber: uso de colônia inicial isenta de
doenças; quarentena para o material coletado no campo; uso de um insetário com
planejamento adequado; esterilização dos ovos, pupas e dietas; uso de práticas
sanitárias adequadas no insetário; e monitoramento da contaminação e da
qualidade dos insetos criados.
Como iniciar uma dieta artificial

Se for coletado um inseto em um hospedeiro qualquer, o ideal é realizar a
análise química do inseto e do local atacado (folhas, frutos, raízes ou qualquer
parte do vegetal) para que se possa conhecer os compostos químicos existentes e
Formular uma dieta adequada. Isso foi feito, para B. mori, com análise química
detalhada de folhas de amoreira e dos insetos que dela se alimentaram.
Entretanto, isso nem sempre é possível.
Assim, o primeiro passo é utilizar uma dieta que sirva para uma espécie ou
gêneros próximos, ou que seja eficiente para a criação de grande número de
espécies (ver item Terminologia usada em dietas artificiais). Se não forem
conseguidos resultados satisfatórios, Formular uma dieta geral como a
apresentada na Tabela 23. Se, ainda assim, não houver sucesso, tentar a
Formulação de uma dieta com base no alimento natural. Nesse caso, existem
várias opções: macerar a parte vegetal atacada em liquidificador; ou colocar o
vegetal em estufa a 120 °C por 1h a 2h; proceder à liofilização do material; ou
colocar o vegetal em nitrogênio líquido. Os dos primeiros processos são mais
grosseiros e levam, de modo geral, a resultados pouco satisfatórios. Especialmente
nos dois últimos casos, a integridade do material é mantida. Após a obtenção do
material, por qualquer um dos processos, adicionar: fagoestimulante (sacarose);
anticontaminantes; ágar; e antioxidante (ácido ascórbico ou α-tocoferol são os mais
utilizados).
Tabela 23. Composição de uma dieta geral para insetos.

Ingrediente Quantidade (g/100 g)
Proteína
Caseína 3,500
Germe de trigo, etc. 3,000
Carboidrato
Sacarose 3,000
Glucose 0,500
Lipídio
Ácido linoléico 0,250
Esterol
Colesterol 0,050
Mineral
Sais de Wesson, etc. 1,000
Vitamina
Mistura de Vanderzant, etc. 2,000
Gelificante e volumoso
Ágar 2,500
Celulose 10,000
Inibidor de microrganismo
Estreptomicina 0,015
Nipagin (metilparahidroxibenzoato) 0,112
Ácido sórbico, etc. 0,300
Água 72,170
KOH 4M 0,500
Avaliação de dietas artificiais
Existem várias formas de avaliar se uma dieta é adequada, destacando-se
critérios morfológicos, critérios biométricos, critérios nutricionais e tabela de vida.
Critérios morfológicos
O aparecimento de uma anomalia morfológica pode ser a manifestação de
uma dieta desfavorável. House (1963) referiu algumas anomalias e a sua
associação com deficiências nutricionais (Tabelas 24, 25 e 26).
Tabela 24. Anomalias patológicas(1) e sua associação com deficiência de

nutrientes.
Causa(2)
Anormalidade
Proteína Aminoácido Carboidrato Lipídio Esterol Vitamina Mineral Água Falta de alimento
Forma geral
Adulto - -
Larva, ninfa - -
Pupa - -
Abdome + -
Olhos +
Cabeça - +
Pernas +
Terminália - +
Tórax -
Asas - - - - -
Atividade
Paralisação - - -
Geral - - - -
apetite -
Emergência - -
Excreção(fezes) - - -
Ecdise - - -
Pigmentação
Corpo - - -
Olhos - + -
Tumores + + -
Reprodução - -
(1)
Paralisação de movimento; coloração anormal; anomalias morfológicas.
(2)
+ = excesso; - = falta ou deficiência do nutriente.
Fonte: House (1963).
Tabela 25. Anomalias histopatológicas(1) e sua associação com deficiências

nutricionais.
Causa(2)
Anormalidade
Falta de
Proteína Aminoácido Carboidrato Lipídio Esterol Vitamina Mineral Água
alimento
Metabolismo
geral
Carboidrato + - + -
Gordura - -
Nitrogênio - -
Urato + - -
Tecido
Adiposo + - - -
Intestinal - -
Sangue - - -
Oenócito - -
Integumento - - -
Tubos de
-
Malpighi
Corpora allata -
Ovário - -
Oócito - - - -
(1)
Tecidos: células e microestruturas (detectáveis somente por técnicas histológicas ou histoquímicas).
(2)
Tabela 26. Anomalias fisioquímicas(1) e sua associação com deficiências

nutricionais.
Causa(2)
Anormalidade
Proteína Aminoácido Carboidrato Lipídio Esterol Vitamina Mineral Água Falta de alimento
Canal alimentar
pH
inchaço -
digestão - -
Excreção
ácido úrico -
(1)
Anomalias não visíveis a olho nu (mudanças em pH, pressão osmótica ou composição química).
(2)
Rodriguez Filho (1985) constatou anomalias em lagartas e pupas de H.

virescens, quando criou o inseto em dietas artificiais. As principais deformações
observadas são apresentadas na Figura 15.
Figura 15. Deformações em lagartas e pupas causadas por deficiências
nutricionais em dietas artificiais: (A) Expansão da fronte e intumescimento
das mandíbulas; (B) Descaracterização do vértice; (C) Fusão de cápsulas
cefálicas na ecdise, ocorrendo superposição de exúvias; (D) Pupa
morfologicamente normal; (E) Retenção de caracteres morfológicos larvais;
(F) Atrofia de asas; (G) Atrofia e deformação de antenas; (H) Deformação
de urômeros com descaracterização da terminália; (I) Deslocamento de
órgãos de forma específica ou generalizada (principalmente antenas e
peças bucais); (J) Tumores afetando asas; (K) Formação de “bolsa aquosa”
na asa; e (L) Tumores em regiões circunvizinhas às asas.
Fonte: Rodrigues Filho (1985).
Os adultos apresentam deformações especialmente nas asas que podem

decorrer de deficiências de ácidos graxos (linoleico ou linolênico) ou, mesmo, da
interação desses ácidos graxos com temperaturas elevadas. Muitas vezes, as
deformações de asas podem estar relacionadas a problemas não nutricionais,
como falta de espaço para os adultos distenderem as asas ou mesmo baixas UR
do ar. São poucos os trabalhos sobre o assunto e a maioria se refere a
deformações de uma forma geral.
Critérios biométricos
Para um inseto holometabólico podem ser utilizados os seguintes parâmetros:
fase de ovo (período de incubação ou de desenvolvimento embrionário; viabilidade
da fase ou mortalidade (%); coloração que pode ser variável conforme a dieta e
mesmo servir como uma indicação, se houver ou não fertilização). Os ovos são
muito sensíveis ao ressecamento e devem ser mantidos em locais (papel de filtro
umedecido, por exemplo) com umidade relativa superior a 60%.
Na fase larval (número de ínstares determinado pela medição da largura da
cápsula cefálica para lepidópteros, (PARRA; HADDAD, 1989; HADDAD et al.,
1999) (Figura 16): duração de cada ínstar; duração do período larval; viabilidade ou
mortalidade larval (%); deformações (%); e presença de patógenos).
Figura 16. Ciclo biológico de Bonagota cranaodes (ovo-adulto) e número
de ínstares, com as respectivas durações e medidas de cápsulas cefálicas.
25 °C, 60% ± 10% de UR e fotofase de 14h. As setas indicam os ínstares
da espécie.
Na fase pupal (duração do período pupal); peso de pupas com idade fixa –
esse tipo de observação é importante, por existir estreita correlação entre peso de
pupas e capacidade de postura; viabilidade pupal (%); razão sexual (rs) e
deformações. As pupas podem ser sensíveis à dessecação e devem ser mantidas
em locais com umidades relativas altas, 75% a 85%. Umidades acima de 85%
favorecem o desenvolvimento da patógenos, especialmente fungos e bactérias. As
pupas perdem água com o passar do tempo (Figura 17). Essa é a razão pela qual
a pesagem deve ser feita com idade fixa (p. ex., 24h, 48h). Para facilitar a pupação,
recomenda-se colocar areia no fundo do recipiente de criação ou uma mistura de
uma parte de vermiculita para duas partes de areia. Pode-se, para alguns
holometabólicos, estudar a fase de pré-pupa. É considerada pré-pupa, segundo
Torre-Bueno (1978), “um ínstar quiescente entre o fim do período larval e o período
pupal ou um estágio larval ativo mas que não se alimenta”. Assim, quando houver
interesse, podem ser determinadas a duração (geralmente curta) e a viabilidade do
período de pré-pupa. Na prática, considera-se como pré-pupa a partir do momento
em que a larva de último ínstar cessa a alimentação.
Figura 17. Perda de água de pupas de lepidópteros.

Fonte: Sodrezeieski et al. (1989).
Na fase adulta (período de pré-oviposição; número de acasalamentos e

comportamento durante a cópula) – em Lepidoptera, o número de acasalamentos
(cópulas) pode ser determinado baseando-se na contagem do número de
espermatóforos presentes na bursa copulatrix da fêmea; fecundidade - número de
ovos por fêmea; número total e diário; aspectos dos órgãos reprodutivos;
longevidade de machos e fêmeas acasalados e virgens – para avaliar a
sobrevivência de adultos, um modelo bastante utilizado é o de Weibull (Figura 18);
e razão sexual.
Figura 18. Sobrevivência de machos e fêmeas de Bonagota cranaodes,
segundo a distribuição de Weibull, em quatro substratos. 25 °C, 60% ±10%
de UR e fotofase de 14h. lm = longevidade média; A = papel branco (PB); B
= PB + plástico; C = papel verde (PV); D = PV + plástico.
Em geral, para bom desempenho reprodutivo, adultos exigem altas umidades,
próximas à saturação. Os papéis que revestem as gaiolas, por exemplo, devem ser
umedecidos diariamente. Os alimentos para Lepidoptera (soluções açucaradas)
devem ser renovados periodicamente, para evitar que as fermentações (comuns
em líquidos açucarados) prejudiquem o inseto.
Características gerais de um estudo biológico ou de

criação de insetos
Não existem regras para a criação de insetos em laboratório, pois a sua
diversidade e seus hábitos são muito variáveis. Entretanto, as exigências
microclimáticas de temperatura, umidade, luz e aeração (ventilação) devem ser
levadas em consideração para qualquer criação. Em termos gerais, os insetos
podem ser criados com temperaturas em torno de 25 °C; a exigência da umidade é
variável de fase para fase; os insetos tropicais desenvolvem-se, em geral, em
fotoperíodo de 14 (fotofase): 10 (escotofase); para postura, muitos adultos exigem
ventilação, devendo ser evitadas gaiolas hermeticamente fechadas. Ocorrem,
quando se inicia um estudo biológico em laboratório, problemas, principalmente,
relacionados ao acasalamento (cópula), à oviposição e à alimentação de adultos
(PARRA, 2000).
Critérios nutricionais
Os índices nutricionais mais utilizados são aqueles propostos por Waldbauer
(1968) e revistos por Kogan e Cope (1974); Scriber e Slansky Junior (1981) com
considerações analíticas por Raubenheimer e Simpson (1992); Horton e Redak
(1993) Simpson e Raubenheimer (1995) e Beaupre e Dunham (1995) (ver capítulo
2).
Tabela de vida
Para a comparação de dietas, normalmente, é utilizada a tabela de vida de
fertilidade (SILVEIRA NETO et al., 1976; GUTIERREZ, 1996). Para a elaboração
de tabelas de vida de fertilidade devem ser avaliados os seguintes parâmetros
biológicos: duração do período ovo-adulto; viabilidade das fases imaturas; período
de pré-oviposição; razão sexual; mortalidade diária de machos e fêmeas;
capacidade de postura diária.
Para esse tipo de comparação, devem ser observados, no mínimo, 20 casais
por dieta analisada. Salvadori e Parra (1990) compararam quatro dietas para
Pseudaletia sequax Franclemont, baseando-se em tabela de vida de fertilidade,
observando valores da taxa líquida de reprodução (Ro) (número de vezes que a
população aumenta a cada geração) e de razão finita de aumento (») (número de
indivíduos adicionados à população por fêmeas que darão fêmeas) bastante
diferentes e suficientes para identificar as duas dietas artificiais mais adequadas (1
e 2) em relação ao alimento natural (trigo) (4) (Tabela 27). Nalim (1991) utilizou o
mesmo critério para selecionar uma dieta para S. frugiperda. Hoje, testes como
Jacknife e Boostrap (GUTIERREZ, 1996), permitem a comparação dos resultados
obtidos em tabelas de vida de fertilidade. Há casos em que os quatro critérios
(morfológicos, biométricos, nutricionais e tabela de vida) não são suficientes para
definir a melhor dieta para uma determinada espécie de inseto. Nesse caso,
recorre-se a outro tipo de análise, sendo os mais comuns a análise de
agrupamento (cluster analysis) e a dos componentes principais (Figuras 19 e 20).
Tabela 27. Taxa líquida de reprodução (Ro), duração de cada geração (T),
capacidade inata de aumentar em número (rm) e razão finita de aumento (λ) de
Pseudaletia sequax em diferentes dietas.
Dieta Ro T (dias) rm λ
1(1) 282,63 57,9 0,097481 1,10239
2(1) 310,20 56,1 0,102268 1,10768

3(1) 54,14 59,3 0,067314 1,06963
4 (2)
346,84 52,5 0,111409 1,11785
(1)
Dieta artificial.
(2)
Dieta natural (trigo).
Fonte: Salvadori e Parra (1990).
Figura 19. Fenograma comparativo de diferentes dietas para Anagasta
kuehniella por análise de agrupamento com algoritmo UPGMA e distâncias
euclidianas médias. C = 0,16.
Fonte: Magrini et al. (1993).
Figura 20. Análise de componentes principais para identificar as melhores
variedades de feijão como componentes de dietas para Spodoptera
frugiperda.
Fonte: Parra e Carvalho (1984).
Causas do insucesso e vantagens de uma

dieta artificial para insetos
Entre as causas de insucesso de uma dieta para insetos podem ser citados: o
consumo de alimento é pequeno porque a dieta é carente de fagoestimulantes
(físicos e químicos); o alimento é digerido ineficientemente porque uma enzima
digestiva não é secretada ou porque um antimetabólito ingerido inibe a enzima
digestiva; o transporte e absorção de nutrientes, pela parede do intestino, são
inibidos por um antimetabólito ingerido; a assimilação dos nutrientes é retardada
por deficiência ou excesso de nutrientes essenciais ou por um antimetabólito que
atua como inibidor enzimático (ver capítulo 4).
As vantagens do uso de dietas artificiais para a criação de insetos são:
possibilitar a manutenção contínua de insetos; uniformidade nutricional e biológica;
os patógenos podem ser mais bem controlados e possibilidade de automatização
para criações massais.
O futuro das dietas artificiais

Na verdade, não houve grande avanço nos últimos anos com dietas artificiais
e a base da maioria ainda é constituída pelos meios artificiais desenvolvidos na
década de 1960. Talvez, em parte, essa estagnação se deveu à frustração com o
mau desempenho de parasitoides e predadores em dietas artificiais (criações in
vitro). Mas o fato é que as dietas artificiais são fundamentais para os avanços da
Entomologia moderna, conforme mostrado no item A importância da criação de
insetos em laboratório.
Como mencionado, se se tratar de uma criação pequena (criação de
pesquisa), os problemas serão menores. À medida que cresce o número de insetos
criados (criações massais) aumentam os problemas de instalações, sanidade,
custo, necessidade de automatização, armazenamento e previsão de produção
(PARRA, 2007). Muitas vezes, para aumentar o número de insetos produzidos, há
necessidade de um ajuste de escala, passando da criação de pesquisa (pequeno
número de insetos produzidos) para a criação massal (milhões de insetos
produzidos). A qualidade é um outro problema hoje muito estudado, com
avaliações que devem ser feitas periodicamente, considerando-se o objetivo da
criação. Entre os processos que podem resultar em deterioração genética, os
aleatórios e os não aleatórios ou adaptativos devem ser considerados. A deriva
genética (ou efeito fundador), o cruzamento consanguíneo (inbreeding) e a seleção
parecem ser os mais relevantes (BUENO, 2000, van LENTEREN, 2003;
PREZOTTI; PARRA, 2002; PREZOTTI et al., 2004; PARRA, 2006; PARRA;
CÔNSOLI, 2009).
Já existem, para diversos insetos, padrões de qualidade, a partir dos quais se
compara o inseto criado em laboratório para avaliar se ele é competitivo com o
inseto selvagem (da natureza) (van LENTEREN, 2003). No caso de controle
biológico, esse problema se agrava, pois como são criadas duas espécies de
insetos (a praga e o inimigo natural), o controle de qualidade deve ser direcionado
para ambas.
Quando se trata de criações massais, os problemas deixam de ser
entomológicos e passam a ser tecnológicos, adquirindo o local de criação o status
de uma fábrica. Aí surgem problemas com armazenamento de componentes de
dietas (que podem deteriorar com o tempo), manutenção de ambientes com
temperatura, UR e fotoperíodo controlados, equipamentos de reposição,
almoxarifado, etc. Nesse caso, os problemas se avolumam. A busca de melhores
dietas deve contemplar estudos acerca da ciência dos alimentos, incluindo não só
exigências nutricionais, com a análise da matriz alimentar dos insetos, mas
também levando em conta a sua tecnologia e os equipamentos utilizados na área
para produção em grande escala. Bioensaios mais refinados, utilizando técnicas
microscópicas, nanotecnológicas, moleculares e bioquímicas, e de fermentações,
poderão proporcionar avanços na área. Bioensaios mais sofisticados poderão
melhorar o controle de microrganismos em grandes criações e elucidar o papel dos
simbiontes (Wolbachia, Buchnera, etc.) na nutrição dos insetos. É fundamental
ainda valorizar aqueles que trabalham na área de criação de insetos, formando-os
em nível de graduação e pós-graduação, pois o processo de utilização de agentes
de inimigos naturais para controlar pragas, por exemplo, é um processo cultural
que demanda funcionários de qualidade, para evitar o descrédito de uma opção
extremamente importante ao meio ambiente.
Referências
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Capítulo 4
Fisiologia molecular e evolutiva do
processo digestivo dos insetos
Walter R. Terra
Clélia Ferreira
Introdução
A conscientização da necessidade de desenvolver métodos de
controle dos insetos não agressivos ao meio ambiente aliada à
percepção de que o intestino é uma interface grande e relativamente
pouco protegida do inseto levaram à intensa pesquisa sobre o
sistema digestório dos insetos (LAW et al., 1992). Nessa visão, este
capítulo fornece uma revisão ampla e atualizada dessa área de
pesquisa, chamando a atenção para os processos moleculares
subjacentes aos fenômenos digestivos e suas potencialidades,
quando possível, no desenvolvimento de novos métodos de
controle. Para manter o capítulo dentro de tamanho razoável, muitos
detalhes e as referências originais correspondentes foram
suprimidos e o leitor é dirigido para revisões. Tomou-se, entretanto,
o cuidado de apresentar as referências originais dos trabalhos que
subsidiam as tendências atuais de pesquisa.
A digestão é o processo pelo qual as moléculas do alimento são
quebradas em moléculas menores que podem ser absorvidas pelo
tecido intestinal. O processo digestivo ocorre no canal alimentar
(sistema digestório ou intestino) que é responsável por todas as
etapas do processamento do alimento: digestão, absorção,
formação e eliminação das fezes. O intestino anterior e o posterior
possuem células revestidas por uma cutícula, enquanto no intestino
médio as células são separadas do alimento por uma estrutura
anatômica semelhante a uma película chamada de membrana
peritrófica. As glândulas salivares são associadas ao intestino
anterior e, embora possam ser importantes na tomada do alimento,
não são de regra de valor para a digestão. A digestão é realizada
pelas enzimas digestivas do inseto, com participação praticamente
nula de microrganismos simbiontes, embora estes possam ter
implicações importantes em alguns casos ao fornecer nutrientes
para os insetos e na produção de feromônios e desintoxicação de
aleloquímicos.
Morfologia e função intestinal

A Figura 1 é um diagrama generalizado do intestino de um
inseto. O intestino anterior começa na boca e inclui esôfago, papo
(porção dilatada, como nas Figuras 1 e 2A, ou um divertículo como
na Figura 2K). O papo é órgão de armazenamento em muitos
insetos e em alguns é um sítio de digestão inicial. O intestino
anterior é revestido por uma cutícula que não é permeável a
moléculas hidrofílicas e, em alguns insetos, é reduzido a tubo fino
(Figura 2F). O proventrículo é um órgão triturador em alguns
insetos, mas na maioria é uma válvula que controla a entrada de
alimento no intestino médio, que é o sítio principal de digestão e
absorção de nutrientes.
Figura 1. Modelo generalizado de intestino dos insetos.
Fonte: Terra e Ferreira (2009).
O intestino médio inclui um tubo simples (ventrículo) de onde

podem sair sacos (cecos gástricos), de regra da região anterior
(Figuras 1 e 2A), mas também podem ocorrer ao longo do ventrículo
em anéis (Figura 2F) ou em outra distribuição (Figura 2H), ou ainda
no ventrículo posterior (Figura 2Q). Na maioria dos insetos o espaço
interno do ventrículo é separado em dois compartimentos pela
membrana peritrófica: o espaço endoperitrófico (dentro da
membrana e onde se encontra o alimento) e espaço ectoperitrófico
(fora da membrana) (Figura 1). Alguns insetos têm um estômago,
que é um alargamento do intestino médio para armazenar alimento
(Figura 2R). Na região do esfíncter (piloro), que separa o intestino
médio do posterior, saem os túbulos de Malpighi. Esses são órgãos
excretores que desembocam individualmente no intestino ou podem
se juntar para formar um ureter (Figura 2B) ou, ainda, estarem
ausentes (Figura 2O).
O intestino posterior inclui o íleo, cólon e reto (onde água e íons
são absorvidos) e termina no ânus. O intestino posterior reduz-se a
um tubo fino em alguns insetos (Figura 2G) e, em outros, se
modifica em câmara de fermentação (Figura 2F) ou em pança
(Figura 2D) que armazenam alimento e abrigam microrganismos
com papel controverso na digestão de celulose.
Figura 2. Tipos principais de intestino de insetos. Ad, adulto; AV,
ventrículo; C, papo; Co, cólon; E, esôfago; F, câmara de
fermentação; FC, câmara de filtração; G, cecos gástricos; I, íleo; M,
túbulos de Malpighi; P, proventrículo; Pa, pança; PV, ventrículo
posterior; R, reto; V, ventrículo. Os desenhos não estão em escala.
O epitélio intestinal é sempre simples, se apoia em uma lâmina
basal e é envolvido pela musculatura responsável pelo peristaltismo,
que movimenta o bolo alimentar ao longo do intestino. O intestino é
ligado à parede corpórea por músculos que agem como dilatadores,
principalmente do intestino anterior, formando a bomba dos
ingestores de fluidos como seiva e sangue (bomba do cibário,
espaço formado pelas peças bucais). Os insetos mastigadores
também possuem uma bomba similar (bomba faringeana) que os
capacita a beber água.
O epitélio do intestino médio é composto por um tipo principal
de célula geralmente chamada de célula colunar, embora possa ter
outras formas (Figura 3A, 3C, 3F). Ele também é formado por
células regenerativas (Figura 3G) presentes na base do epitélio, por
células tidas como endócrinas (Figura 3I) e, ainda, por células
especializadas (células caliciformes, Figuras 3B e 3E; células
oxínticas, Figura 3D; célula intestinal de Hemiptera, Figura 3H)
(TERRA; FERREIRA, 1994).
Figura 3. Representação diagramática de células intestinais típicas
de insetos: (A) Célula colunar com invaginações da membrana
plasmática basal em canais longos e estreitos, ocorrendo de regra
em tecidos que absorvem fluidos; (B) Célula caliciforme com
pescoço longo de Lepidoptera; (C) Célula colunar com invaginações
da membrana basal muito desenvolvidas, com poucas aberturas
para o espaço subjacente, ocorrendo geralmente em tecido que
absorve fluidos; (D) Célula oxíntica (cuprofílica) de Diptera
Cyclorrhapha; (E) Célula caliciforme de Lepidoptera com pedúnculo
basal; (F) Célula colunar com invaginações da membrana basal
muito desenvolvidas, com numerosas aberturas para o espaço
subjacente, frequentemente presente em tecidos secretores de
fluidos: (G) Célula regenerativa; (H) Célula intestinal de Hemiptera,
apresentando duas membranas apicais; e (I) Célula endócrina.
Notar partículas (portassomos) que ocorrem no lado citosplamático
das membranas apicais em B, D, e E, e nas membranas
plasmáticas basais em A.
Abreviações: BI, invaginações da membrana plasmática basal; M,
microvilosidade; Mi, mitocôndria; MM, microvilosidade modificada;
N, núcleo; P, portassomos; PMM, membrana perimicrovilar; V,
vesículas.
A membrana peritrófica é chamada por alguns de matriz
peritrófica. Essa denominação deve ser evitada, pois, em biologia,
matriz é a substância fundamental de algo ou o material que
preenche um compartimento, como a matriz mitocondrial e a matriz
nuclear. A membrana peritrófica é feita por uma matriz de proteínas
(peritrofinas) e quitina à qual outros componentes (p.ex., enzimas,
moléculas do alimento) podem se associar. As peritrofinas têm
domínios similares a mucinas (proteínas do muco intestinal) e outros
domínios capazes de ligar quitina (TELLAM et al., 1999). Isto sugere
que a membrana peritrófica é derivada de um muco ancestral
(TERRA, 2001). De acordo com essa hipótese, as peritrofinas
evoluíram das mucinas, adquirindo domínios ligantes de quitina. A
evolução paralela da secreção de quitina por células intestinais
levou à formação da trama característica da membrana peritrófica.
Embora a membrana peritrófica esteja presente na maioria dos
insetos, ela não ocorre em Hemiptera e Thysanoptera, que têm
membranas perimicrovilares em suas células (Figura 3H). Os outros
insetos que não têm membranas peritróficas são alguns adultos e as
larvas e adultos de Bruchidae, onde deve ocorrer no seu lugar um
gel peritrófico (TERRA, 2001). A membrana peritrófica restringe por
tamanho o movimento livre de moléculas, dividindo o lúmen
intestinal em dois compartimentos (Figura 1) com moléculas
diferentes. As funções dessa estrutura incluem aquelas do muco
ancestral (proteção contra a abrasão dos alimentos e invasão por
microrganismos) e vários papéis associados à compartimentação do
intestino. Esses levam a um aumento na eficiência digestiva ao
reduzir a excreção de enzimas digestivas e restringir a formação dos
produtos finais da digestão nas proximidades dos transportadores,
assim, facilitando a digestão (TERRA, 2001). Mais detalhes no item
Modelo generalizado do processo digestivo.
Enzimas digestivas
Digestão de proteínas
A digestão inicial de proteínas é realizada por proteinases
(endopeptidases), que são enzimas capazes de quebrar as ligações
peptídicas internas das proteínas (Figura 4A). São necessárias
diferentes proteinases para a tarefa porque os tipos de aminoácidos
variam ao longo da cadeia polipeptídica (R é o grupo variável na
Figura 4A). As proteinases podem diferir na especificidade em
relação à proteína-alvo (substrato) e são agrupadas de acordo com
o aminoácido catalítico principal nas subclasses: serina, cisteína e
aspártico proteinase. Tripsina, quimotripsina e elastase são serina
proteinases que têm ampla distribuição entre os insetos e possuem
massa molecular na faixa de 20 kDa a 35 kDa e pH ótimos alcalinos.
A tripsina hidrolisa preferencialmente (sua especificidade primária)
as ligações peptídicas no lado carboxila de aminoácidos com grupos
R básicos (Arg, Lys). A ligação quebrada, preferencialmente, pela
quimotripsina é junto a grupos R hidrofóbicos grandes (ex.: Phe e
Tyr) e pela elastase, junto a grupos hidrofóbicos com grupos R
pequenos (ex. Ala) (TERRA; FERREIRA,1994, 2005).
Figura 4. Digestão das classes de nutrientes principais. As setas
indicam as ligações quebradas pelas enzimas. (A) Digestão de
proteína; R, radicais de aminoácidos diferentes; (B) Digestão de
amido; (C) Ligação β-glicosídica; e (D) Digestão de lipídio; PL,
fosfolipase; R, molécula de ácido graxo.
Fonte: Terra (2003).
A atividade das tripsinas também depende dos aminoácidos

vizinhos à ligação a ser quebrada. Assim, por exemplo, as tripsinas
de Lepidoptera ligam-se melhor a proteínas cujos aminoácidos
vizinhos à ligação a ser quebrada (lado carboxila da Lys) são
hidrofóbicos, enquanto as dos demais insetos preferem clivar
ligações de Arg ladeadas por aminoácidos hidrofílicos (LOPES et
al., 2003). Isso explica a menor inibição das tripsinas de Lepidoptera
por inibidores proteicos de plantas. Estes, por possuírem moléculas
de Lys margeadas por aminoácidos hidrofílicos (RYAN, 1990),
ligam-se mal às tripsinas de Lepidoptera e, quando ligados, são
hidrolisados rapidamente por elas (LOPES et al., 2003). As
quimotripsinas de Lepidoptera podem também apresentar
peculiaridades, como as observadas em Noctuidae. Quimotripsinas
são inativadas por cetonas sintéticas que reagem com a molécula
de His presente no sítio catalítico dessas enzimas. As
quimotripsinas em geral possuem uma Gly nas vizinhanças da His,
enquanto as enzimas de Noctuidae apresentam um Trp, cujo radical
é bem mais volumoso, diminuindo a reatividade da His às cetonas.
Por isso, admite-se que as quimotripsinas de Noctuidae são mais
resistentes a cetonas naturais que ocorrem em muitos vegetais,
favorecendo a sua polifagia (LOPES et al., 2009).
Cisteína (catepsina L) e aspártico (catepsina D) proteinases são
as únicas proteinases em hemípteros e elas ocorrem em adição a
serina proteinases nos besouros Cucujiformia. As cisteína e
aspártico proteinases tem pH ótimo de 5,5 e 3,2–3,5 e massas
moleculares de 20 kDa -40 kDa e 60 kDa-80 kDa, respectivamente.
As aspártico proteinases são pouco ativas em Hemiptera, mas são
muito importantes no ventrículo médio (pH 3,5) de moscas (TERRA;
FERREIRA, 1994, 2005).
A digestão intermediária de proteínas é realizada por
exopeptidases, enzimas que removem aminoácidos do lado N-
terminal (aminopeptidades) ou C-terminal (carboxipeptidases) dos
oligopeptídeos (fragmentos de proteína) (Figura 4A). As aminopep‐
tidases têm massas moleculares de 90 kDa a 130 kDa, pH ótimos
de 7,2–9,0, não possuem especificidade definida em relação ao
aminoácido N-terminal e são usualmente associadas às membranas
microvilares das células intestinais. Portanto, a ação da
aminopeptidase é restrita à superfície das células. As
aminopeptidases podem corresponder a 50% das proteínas
microvilares na larva de Tenebrio molitor L. Provavelmente por esse
motivo as aminopeptidases são alvos preferenciais das endotoxinas
de Bacillus thuringiensis. Essas toxinas, após se ligarem à
aminopeptidase (ou outros receptores), formam canais através dos
quais os conteúdos celulares vazam, ocasionando a morte do inseto
(TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).
As mais importantes carboxipeptidases de insetos têm pH ótimo
alcalino, massas moleculares de 20 kDa a 50 kDa e requerem um
íon divalente para atividade. Elas são classificadas como
carboxipeptidase A ou B, dependendo da sua atividade sobre
aminoácidos C-terminais do tipo neutro/ácido ou básico,
respectivamente (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).
As dipeptidases atuam sobre dipeptídeos, executando a
digestão terminal de proteínas, onde são auxiliadas por algumas
aminopeptidases que também atuam em dipeptídeos (TERRA;
FERREIRA, 1994, 2005).
Digestão de carboidratos
A digestão inicial e intermediária de amido (ou glicogênio) é
realizada pela a-amilase. Essa enzima cliva ligações internas do
polissacarídeo até que seja reduzido a pequenos oligossacarídeos
ou dissacarídeos (Figura 4B).
As amilases não são muito ativas em relação a grânulos
intactos de amido, tornando a mastigação importante. As amilases
de insetos dependem de íons cálcio para atividade ou estabilidade,
são ativadas por cloreto (amilases de Lepidoptera são exceções),
suas massas moleculares estão entre 48 kDa e 68 kDa e seus pH
ótimos variam (4,8-9,8), dependendo do táxon do inseto (TERRA;
FERREIRA, 1994, 2005).
A digestão final das cadeias de amido ocorre sob ação das α-
glicosidases, enzimas que removem sequencialmente moléculas de
glicose das extremidades redutoras de oligomaltossacarídeos. Se o
sacarídeo for um dissacarídeo, ele é chamado de maltose (Figura
4B). Por isso, α-glicosidase é também chamada de maltase. De
regra, sacarose (glicose α 1,2-frutose) é hidrolisada também por α-
glicosidase. Sacarose é encontrada em grandes quantidades no
néctar e seiva do floema e, em menores quantidades, em alguns
frutos e folhas (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).
Polissacarídeos são importantes constituintes de paredes
celulares. Para os insetos fitófagos, o rompimento das paredes
celulares vegetais é necessário para expor os polímeros estocados
(amido) nos conteúdos celulares vegetais às enzimas digestivas. A
quebra da parede celular pode ser alcançada por mastigação,
porém mais frequentemente resulta da ação de enzimas. Assim,
mesmo insetos incapazes de utilizar os componentes da parede
celular como alimento têm vantagem com a presença de enzimas
contra esses componentes estruturais em seu tubo digestório. As
paredes celulares são rompidas por β-glucanases, xilanases e
pectinases (células vegetais), lisozima (células bacterianas) e
quitinase e β-glucanase (células de fungos).
Embora a celulose seja abundante em plantas, a maioria dos
insetos herbívoros, como lagartas e gafanhotos, não a utilizam
(TERRA et al., 1987; FERREIRA et al., 1992). A celulose é uma
cadeia não ramificada de moléculas de glicose unidas por ligações
β-1,4, (Figura 4C) arranjadas em uma estrutura cristalina que é
difícil de romper. Assim, a digestão de celulose provavelmente não é
vantajosa para um inseto que possa satisfazer as suas exigências
dietéticas usando constituintes do alimento mais facilmente
digeríveis. A atividade de celulase encontrada em alguns herbívoros
só serve para facilitar o acesso de enzimas digestivas ao interior de
células vegetais ingeridas pelos insetos. A digestão verdadeira de
celulose é restrita a insetos que têm, de regra, dietas
nutricionalmente pobres, como as de cupins, baratas de madeira e
besouros cerambicídeos e escarabeídeos (ver itens sobre Blattodea,
Isoptera e Coleoptera). Há evidência crescente de que os próprios
insetos secretam enzimas capazes de hidrolisar celulose cristalina,
desafiando a antiga hipótese de que simbiontes bacterianos ou
protozoários são necessários para digestão de celulose
(WATANABE; TOKUDA, 2001) (ver itens sobre Blattodea e
Isoptera). Os produtos finais da ação da celulase são glicose e
celobiose (Figura 4C), que é hidrolisado por uma β-glicosidase,
também chamada de celobiase.
A quebra de paredes bacterianas catalisadas por lisozima é
muito importante para insetos como a mosca-doméstica (ver item
Lepidoptera). Em razão disso, essa enzima foi isolada e
caracterizada (LEMOS et al., 1993) e, após clonagem de seu cDNA
codificante, foi expressa, cristalizada e teve a sua estrutura 3D
resolvida (MARANA et al., 2006).
Fungos são nutrientes frequentes para muitos insetos,
principalmente detritívoros, embora também ocorram contaminando
produtos armazenados. A parede dos fungos é digerida por uma
quitinase especial que é eficaz na digestão, mas pouco ativa sobre a
membrana peritrófica do inseto (GENTA et al., 2006a).
Hemicelulose é uma mistura de polissacarídeos associados
com celulose nas paredes de células vegetais. Eles são cadeias de
β-1,4 e/ou β-1,3-glicanas feitas principalmente de glicose
(glucanas), xilose (xilanas) e outros monossacarídeos. Os
polissacarídeos são hidrolisados por uma série de enzimas tais
como xilanases, laminarinases e liquenases. Os produtos finais da
ação dessas enzimas são monossacarídeos ou oligossacarídeos
com ligações β. A digestão final dessas cadeias ocorre sob a ação
de β-glicosidases que removem monossacarídeos (de regra,
glicose, galactose ou xilose) da extremidade não redutora dos
oligossacarídeos com ligações β. Assim, as β-glicosidases
completam a digestão de celulose e hemiceluloses (TERRA;
FERREIRA, 1994, 2005).
Uma β-glicosidase especial (aril β-glicosidase) age em
glicolipídios, provavelmente removendo in vivo galactose de
monogalactosildiacilglicerol que, junto com digalactosildiacilglicerol é
um importante lipídio dos tecidos fotossintéticos.
Digalactosildiacilglicerol é convertido em monogalactosildiacilglicerol
pela ação de uma β-galactosidase. As plantas produzem muitos
tipos de β-glicosídeos tóxicos, cuja hidrólise, geralmente catalisada
por uma aril β-glicosidase, pode gerar toxinas, tais como cetonas e
cianeto. Os insetos podem contornar os problemas causados pelas
toxinas com mecanismos de desintoxicação (SPENCER, 1988) ou
pela repressão da síntese e secreção da enzima responsável pela
clivagem do glicosídeo (FERREIRA et al., 1997; AZEVEDO et al.,
2003). Como só essa enzima tem sua atividade diminuída, a
hidrólise dos di- e oligossacarídeos não é prejudicada.
Trealase é a enzima que cliva o dissacarídeo trealose, principal
açúcar da hemolinfa dos insetos. Uma vez que esse carboidrato é
usado como fonte de energia, trealase está presente em todos os
tecidos dos insetos. No tubo digestivo ela pode ser encontrada na
forma solúvel que é secretada para o lúmen ou ligada a membranas
(TERRA; FERREIRA, 2005). Embora Mitsumasu et al. (2005)
afirmem que a trealase ligada à membrana está presente na
musculatura visceral, que não se consegue remover durante a
dissecção, seus resultados não parecem conclusivos. Inicialmente,
foi atribuída à trealase solúvel intestinal a função de clivar trealose,
que se difundiria da hemolinfa para o lúmen, a favor de gradiente de
concentração. Isso levaria à recuperação da glicose resultante da
hidrólise da trealose por absorção também a favor de gradiente,
uma vez que a concentração de glicose hemolinfática é muito baixa
(WYATT, 1967). Entretanto, a trealase solúvel deve ser digestiva,
pois ela diminui com o jejum e volta ao seu nível normal após
realimentação, enquanto a trealose hemolinfática permanece
constante (TERRA; FERREIRA, 1981). Trealases em geral,
incluindo as presentes no intestino médio, são inibidas pelos β-
glicosídeos tóxicos produzidos por plantas e pelos seus aglicones.
Os insetos podem responder à ingestão dessas substâncias
aumentando a atividade de trealase (SILVA et al., 2006).
Digestão de lipídios e fosfatos
Óleos e gorduras são triacilgliceróis e são hidrolisados por uma
triacilglicerol lipase que cliva preferencialmente as ligações ésteres
externas do substrato (Figura 4D) e age somente na interface água-
lipídio. Essa interface é aumentada por surfactantes que,
diferentemente dos sais biliares de vertebrados, são principalmente
lisofosfatídeos. O 2-monoacilglicerol resultante da ação da lipase
pode ser absorvido ou ser mais hidrolisado antes da absorção
Os lipídios de membrana incluem glicolipídios, tais como
galactosildiacilgliceróis e fosfatídeos. Após a remoção de moléculas
de galactose desses lipídios, resulta diacilglicerol cuja hidrólise foi
descrita anteriormente. A fosfolipase A remove um ácido graxo do
fosfatídeo, resultando em um lisofosfatídeo (Figura 4D) que forma
agregados micelares, causando a solubilização das membranas
celulares. O lisofosfatídeo pode ser absorvido intacto pelos insetos
Fosfatases não específicas removem grupos de fosfato de
compostos fosforilados, tornando a sua absorção mais fácil. As
fosfatases são ativas em pH alcalino ou ácido (TERRA; FERREIRA,
2005).
Tomada e preparo do alimento para

ingestão
Observações preliminares
Os processos de tomada e preparo do alimento para ingestão
variam com o tipo de alimento, com a natureza das peças bucais
(que dependem da filogenia dos insetos), tipos de glândulas
salivares e estratégias de desenvolvimento. Para facilitar a
discussão, o tema será dividido em relação à natureza do alimento e
das peças bucais utilizadas. Somente os grupos principais serão
considerados.
Alimentos sólidos
A forma principal de ingerir um alimento sólido é com peças
bucais capazes de morder e mastigar o material lubrificado com
saliva. A saliva, nesse caso, de regra, não possui enzimas, embora
possa conter em alguns casos amilase e a-glicosidase (WALKER,
2003) e, em casos mais raros ainda, como em baratas, celulase e
laminarinase (GENTA et al., 2003). O papel dessas enzimas na
digestão é apenas acessório. Exemplos nos itens Isoptera e
Orthoptera neste capítulo.
Outras formas de ingerir alimentos sólidos são observadas nos
filtradores (p. ex., larvas de mosquitos), onde a saliva não tem
importância, e nos insetos com peças perfuradoras-sugadoras,
como os Hemiptera. Aqui existem diferenças se o inseto é predador,
quando, em geral, ocorre digestão extracorpórea graças às enzimas
da saliva injetada na presa (MILES, 1972), ou se o inseto ataca
sementes, onde geralmente a saliva é carente de enzimas e a
ingestão corresponde ao material em suspensão causado por
movimentos das peças bucais e jatos de saliva (ex.: Dysdercus
peruvianus Guérin-Méneville, item Hemiptera).
Alimentos líquidos
Diferenças importantes são observadas se o alimento é sangue
ou seiva, que são obtidos com peças bucais perfuradoras-
sugadoras e néctar, adquirido com peças lambedoras (abelhas) ou
sugadoras (lepidópteros adultos).
No caso do sangue, o processo de tomada deve ser indolor e o
mais rápido possível para evitar reação agressiva do hospedeiro.
Assim, a saliva usada nesse processo contém analgésicos,
vasodilatadores e anticoagulantes, mas é carente de enzimas
digestivas (RIBEIRO, 1987). Essa estratégia é observada tanto
entre os mosquitos quanto entre os Hemiptera, embora ambos
apresentem processos digestivos completamente diferentes (ver
itens sobre Hemiptera e Diptera).
Os hemípteros que sugam seiva apresentam dois tipos de
saliva: um responsável pela formação de uma bainha em volta dos
estiletes bucais e outro com enzimas que facilitam a penetração no
tecido vegetal para alcançar os vasos condutores. As enzimas
incluem pectinase e outras relacionadas à degradação do cimento
intercelular (WALKER, 2003).
Finalmente, os ingestores de néctar, em geral, possuem uma a-
glicosidase salivar que decompõe a sacarose do néctar em glicose e
frutose, como as abelhas (ver item Hymenoptera).
Modelo generalizado do processo

digestivo
O desenvolvimento de modelos do processo digestivo requer o
estabelecimento de relações entre as fases da digestão e os
compartimentos intestinais onde elas ocorrem (papo, espaços endo-
e ectoperitróficos e células do intestino médio, Figura 1). Amostras
do conteúdo do espaço ectoperitrófico são coletadas por punção
dos cecos gástricos com capilar, quando possível, ou lavagem da
face luminal do tecido ventricular. As enzimas das células do
intestino médio podem ser intracelulares, associadas ao glicocálix,
ou serem proteínas integrantes da membrana microvilar (Figura 5).
Isso é descoberto pelo uso de técnicas de fracionamento celular.
Além da distribuição de enzimas digestivas, a organização espacial
da digestão depende dos fluxos intestinais. As regiões secretoras
transportam corantes injetados na hemolinfa para o lúmen intestinal,
enquanto as regiões absortivas acumulam corantes introduzidos
oralmente. Frequentemente, a digestão inicial começa no papo e
continua no espaço endoperitrófico; a digestão intermediária segue
no espaço ectoperitrófico (Figura 1) e a digestão final na superfície
celular por enzimas aprisionadas no glicocálix ou integrantes da
membrana microvilar (Figura 5). Tais estudos (TERRA; FERREIRA,
1994, 2003, 2005) levaram à Formulação da hipótese da circulação
endo-ectoperitrófica de enzimas digestivas. Foi proposto que há um
mecanismo de reciclagem (Figura 1), em que o alimento avança
dentro da membrana peritrófica, enquanto no espaço ectoperitrófico
há um fluxo de água da região ventricular posterior para os cecos.
Quando as moléculas poliméricas do alimento tornam-se
suficientemente pequenas para passar através da membrana
peritrófica (ligadas às respectivas enzimas digestivas), o contrafluxo
de fluido as transportam para o ceco ou ventrículo anterior onde a
digestão intermediária e final ocorrem.
Figura 5. Representação diagramática da distribuição de enzimas
na superfície intestinal. Gl, glicocálix que consiste das cadeias de
carboidratos das proteínas intrínsecas e dos glicolipídios das
membranas microvilares.
A origem e a natureza química da membrana peritrófica foram

tratadas no item Morfologia e função intestinal e aqui as suas
funções serão analisadas. Como já mencionado, a membrana
peritrófica tem uma função de proteção contra o efeito abrasivo dos
alimentos e invasão de microrganismos, mas também aumenta a
eficiência digestiva como detalhado a seguir.
A primeira função a ficar bem demonstrada foi a de permitir a
reciclagem de enzimas (descrita anteriormente), levando a reduzir a
excreção de enzimas digestivas. Desde os primeiros estudos que
mostraram que Periplaneta americana (L.) e Musca domestica L.
excretavam menos de 15% da tripsina em cada esvaziamento do
intestino (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005), os achados foram
estendidos para Lepidoptera (BORHEGYI et al., 1999; BOLOGNESI
et al., 2001) e Coleoptera (FERREIRA et al., 2002).
O aumento proposto (TERRA, 2001) da eficiência da digestão
de polímeros, ao favorecer, por reciclagem, a retirada de oligômeros
(potencialmente inibidores da digestão inicial) do espaço
endoperitrófico, foi testado e confirmado. Para isso, sacos de diálise
com conteúdo intestinal foram suspensos em meios com e sem
agitação. As atividades observadas no saco com agitação foram de
210% (sem agitação foi de 160%) sobre amostras-controle em tubo
de ensaio (BOLOGNESI et al., 2008).
A hipótese de que a eficiência da digestão de oligômeros
(digestão intermediária) aumenta se essa ocorrer separada da
digestão inicial (TERRA, 2001) foi confirmada pelos experimentos
de Bolognesi et al. (2008). Eles coletaram fluido ectoperitrófico e
ensaiaram várias enzimas cujas atividades foram reduzidas ao se
adicionar conteúdo do espaço endoperitrófico.
Finalmente, a sugestão de que a membrana peritrófica evitaria
a ligação inespecífica de material digerido à superfície celular, com
efeitos benéficos (TERRA, 2001), foi confirmada experimentalmente
(BOLOGNESI et al., 2008). Membranas microvilares intestinais,
contendo uma aminopeptidase, foram isoladas e ensaiadas. As
atividades obtidas decresciam se no meio de ensaio adicionava-se
material do conteúdo endoperitrófico.
Após estudar a organização espacial dos eventos digestivos em
insetos de diferentes táxons e dietas, verificou-se que o modelo
descrito comporta variações e que os insetos podem ser agrupados
em relação à fisiologia digestiva assumindo que eles tiveram
ancestrais comuns. Esses ancestrais hipotéticos correspondem a
planos básicos intestinais, dos quais os diferentes grupos de insetos
evoluíram ao se adaptarem a diferentes dietas. Isso será tratado
mais adiante no item Modelos básicos do processo digestivo.
As microvilosidades, além de serem de regra sede da digestão
terminal, desempenham ainda funções protetoras nos lepidópteros,
tais como: neutralização de radicais livres, bloqueio da agressão das
células pelas serina proteinases do próprio inseto, desativação de
análogos do hormônio juvenil presentes na dieta. Essas funções
foram sugeridas pela identificação de proteínas microvilares. Para
isso, anticorpos foram gerados contra microvilosidades purificadas e
empregados na varredura de bibliotecas de expressão de cDNA
intestinal. Os clones positivos foram sequenciados e identificados
por BLAST contra bancos públicos de dados (FERREIRA et al.,
2007).
Papel dos microrganismos na

digestão
A maioria dos insetos abriga uma microbiota substancial que
inclui bactérias, fungos e protozoários. Os microrganismos podem
ser simbiontes ou contaminantes ocasionais do meio ambiente. Os
microrganismos são encontrados no lúmen, aderidos à membrana
peritrófica, presos à superfície intestinal ou no interior de células. As
bactérias intracelulares, geralmente, abrigam-se em células
especiais, os micetomos (DILLON; DILLON, 2004).
A despeito do fato de que as enzimas digestivas de alguns
insetos sejam consideradas originárias de microrganismos, há
relativamente poucos estudos que mostram uma contribuição
inconteste de enzimas microbianas na digestão. Os melhores
exemplos são observados entre insetos que ingerem madeira ou
húmus como cupins, larvas de dípteros tipulídeos e de besouros
escarabeídeos. Embora esses insetos possam ter as suas próprias
celulases (TERRA; FERREIRA, 1994), somente os fungos e certas
bactérias filamentosas desenvolveram uma estratégia química para
a degradação de lignina (TERRA et al., 1996; BRUNE, 1998;
DILLON; DILLON, 2004).
Os microrganismos desempenham papel limitado na digestão,
geralmente apenas auxiliando a degradar as paredes celulares
vegetais nos insetos herbívoros (GENTA et al., 2006b). Eles são,
entretanto, importantes na ultrapassagem das barreiras à herbivoria,
desintoxicando glicosídeos tóxicos (GENTA et al., 2006b),
flavonoides e alcaloides (DILLON; DILLON, 2004). Os
microrganismos podem também fornecer as vitaminas do complexo
B para sugadores de floema, produzir feromônios ou impedir a
colonização do intestino por espécimes não usualmente residentes
(incluindo patógenos) (DILLON; DILLON, 2004).
Condições intestinais que afetam a

digestão
O pH do conteúdo do intestino médio é uma das importantes
propriedades que afetam as enzimas digestivas. Embora o pH do
intestino médio seja considerado como resultado da adaptação de
um inseto ancestral a uma dieta particular, seus descendentes
podem divergir, alimentando-se de diferentes dietas, porém, retendo
a condição ancestral do pH intestinal. Assim, não há uma correlação
necessária entre pH do intestino médio e dieta. De fato, o pH
intestinal correlaciona-se bem com a filogenia do inseto (TERRA;
FERREIRA, 1994; CLARK, 1999). O pH do conteúdo do intestino
médio fica geralmente entre 6 e 7,5. As exceções principais incluem
os conteúdos muito alcalinos (pH 9–12) das larvas de lepidópteros,
besouros escarabeídeos e dípteros nematóceros, o pH muito ácido
do ventrículo médio de larvas de dípteros Cyclorrhapha e pH ácido
do ventrículo posterior de Hemiptera Heteroptera (TERRA;
FERREIRA, 1994; CLARK, 1999). Os valores de pH podem não ser
os mesmos ao longo do intestino médio.
Há poucos trabalhos relativos à natureza dos tampões
intestinais dos insetos. O melhor documentado é o tampão alcalino
dos Lepidoptera. Dow (1992) mostrou que as células caliciformes de
Lepidoptera secretam carbonato, resultado da atividade de vários
transportadores agindo em concerto. Não se sabe se a alcalinização
intestinal nos besouros escarabeídeos e dípteros nematoceros
ocorre por mecanismo similar aos da larva de Lepidoptera.
Resultados obtidos em M. domestica sugerem que a acidificação no
ventrículo médio é realizada por uma bomba de prótons, enquanto a
neutralização do conteúdo do ventrículo posterior depende da
excreção de amônia (TERRA; REGEL, 1995).
A alta alcalinidade do intestino médio seria um mecanismo para
evitar a ligação de taninos com proteínas dietéticas, reduzindo a
eficiência da digestão (BERENBAUM, 1980). Isso não explicaria a
resistência a tanino observada em gafanhotos (BERNAYS et al.,
1981) e besouros (FOX; MAcAULEY, 1977). Aparentemente, os
verdadeiros agentes que evitam a precipitação de proteínas por
tanino nos insetos são detergentes (MARTIN; MARTIN, 1984) (de
regra, lisofosfatídeos) que são comuns nos conteúdos intestinais de
insetos (De VEAU; SCHULZ, 1992). A real importância do pH
alcalino elevado deve ser a extração de hemiceluloses, que são
digeridas mesmo por insetos incapazes de nutrir-se de celulose
(TERRA, 1988).
As condições redox do intestino médio são reguladas e podem
ser resultado de filogenia, embora os dados sejam escassos.
Condições redutoras são importantes para abrir as ligações
dissulfeto da queratina ingerida por alguns insetos, como besouros
dermestídeos e larvas de várias mariposas (APPEL; MARTIN,
1990), para manter a atividade da proteinase majoritária nos
Hemiptera (ver item sobre esse assunto mais adiante) e para reduzir
o impacto de alguns aleloquímicos de plantas, como fenol (APPEL;
MARTIN, 1990).
Embora vários aleloquímicos, além de fenol, possam estar
presentes no intestino dos insetos, incluindo alcaloides, terpenos
aldeídicos, saponinas e ácidos hidroxâmicos (APPEL, 1994), faltam
dados de seu efeito na digestão.
Modelos básicos do processo

digestivo
Tendências evolutivas dos sistemas
digestórios
Cerca de 86% das espécies de insetos são Holometabola,
enquanto a maioria restante é das linhas Polyneoptera e
Paraneoptera, e uns poucos são de outras linhas minoritárias. O
sucesso dos Holometabola certamente está relacionado ao fato de
que as suas formas jovens (larvas) estão adaptadas a nichos
ecológicos distintos dos adultos, o que as impedem de competir com
os adultos como ocorre nas linhas Polyneoptera e Paraneoptera
(KRISTENSEN, 1999; CRANSTON; GULLAN, 2003).
Entre os Holometabola, a ordem mais bem-sucedida é a dos
Coleoptera. A razão desse sucesso deve estar relacionada com o
fato de terem sido os primeiros Holometabola a evoluir, podendo,
por isso, ocupar grande quantidade de nichos ecológicos na
superfície e no subsolo, o que lhes oferecia um habitat relativamente
seguro (EVANS, 1975).
A evolução das outras ordens de Holometabola (os
Holometabola superiores) ocorreu com a ocupação de nichos mais
expostos. A ocupação de nichos mais expostos e, por isso mais
hostis, levou ao aparecimento de várias adaptações que asseguram
a sobrevivência dos insetos nesses meios (SEHNAL, 1985). A
principal dessas adaptações consistiu em uma redução grande do
ciclo de vida desses insetos, o que possibilitou a ocorrência de
maior número de gerações em um tempo fixo, assegurando a
sobrevivência de números consideráveis de espécimes, mesmo se
houvesse grande mortalidade de indivíduos em cada geração.
Dessa forma, enquanto o ciclo de vida de um besouro é de 12
meses, o de uma mosca ou de uma borboleta é de cerca de seis
semanas (SEHNAL, 1985). Associado a essa diminuição do ciclo de
vida, seria esperado que os parâmetros que medem o crescimento
larval e consumo larval de alimentos fossem maiores nos
Holometabola superiores que nos Coleoptera, Polyneoptera e
Paraneoptera, o que é realmente observado (SLANSKY; SCRIBER,
1985). É interessante acrescentar que a digestibilidade aparente
[calculada dividindo-se peso seco do alimento absorvido (peso seco
do alimento ingerido menos o peso dos excretas) pelo peso seco do
alimento, multiplicado por 100], em contraste com as taxas de
crescimento e consumo individual de alimentos, depende mais da
qualidade do alimento que do grupo filogenético a que pertence o
inseto (SLANSKY; SCRIBER, 1985).
Dessa forma, é esperado que o notável aumento das taxas de
crescimento larval dos Holometabola superiores, em relação aos
Coleoptera, esteja relacionado com mudanças significativas na
fisiologia digestiva dos Holometabola e, talvez, também com a
morfologia de seus tubos digestivos. Ademais, o fato de as taxas de
crescimento larval e de consumo de alimentos dos Polyneoptera
(exemplificado por Orthoptera) e dos Coleoptera serem similares
sugere que não haja diferenças significativas entre as suas
fisiologias digestivas e morfologias intestinais. Naturalmente, essas
considerações referem-se aos membros mais generalizados de
cada grupo, pois os membros mais especializados podem divergir
consideravelmente do padrão básico do grupo.
Os planos básicos da fisiologia digestiva dos insetos, que
representam formas ancestrais das quais as formas atuais
evoluíram, foram objeto de várias revisões (TERRA; FERREIRA,
1994, 2003, 2005) e serão resumidos a seguir.
O plano básico da fisiologia digestiva da maioria dos insetos
alados (ancestrais Neoptera) é resumido na Figura 6. Nesses
ancestrais, a maior parte da digestão é realizada no papo por
enzimas digestivas originadas no intestino. A saliva desempenha
papel variável na digestão de carboidrato (ver item Tomada e
preparo do alimento para ingestão). Após um tempo em seguida à
ingestão, o papo se contrai transferindo as enzimas e o alimento
parcialmente digerido para o ventrículo. O ventrículo anterior é ácido
e tem elevada atividade de carboidrases, enquanto o posterior é
alcalino com alta atividade de proteinases. O bolo alimentar move-
se ao longo do ventrículo e há um contrafluxo de fluido no espaço
ectoperitrófico (mencionado no item Modelo generalizado do
processo digestivo), causado por secreção pelos túbulos de
Malpighi e sua absorção pelos cecos (Figuras 1 e 6). O contrafluxo
transporta enzimas e nutrientes, que se difundiram para o espaço
ectoperitrófico, para os cecos, onde a digestão final é completada e
a absorção ocorre. Quando o inseto inicia nova refeição, os
conteúdos dos cecos movem-se para o papo. Por causa do fluxo em
contracorrente, as concentrações de enzimas digestivas decrescem
ao longo do ventrículo e sua excreção é diminuída.
Figura 6. Representação diagramática dos fluxos de água (setas
tracejadas) e da circulação de enzimas digestivas (setas contínuas)
de ancestrais hipotéticos dos insetos que correspondem aos planos
básicos principais. Nos ancestrais Neoptera (A) as enzimas
digestivo-intestinais passam para o papo. Fluxos em contracorrente
dependem da secreção de fluido pelos túbulos de Malpighi e sua
absorção pelos cecos. As enzimas envolvidas na digestão inicial,
intermediária e final circulam livremente entre os compartimentos
intestinais. Os ancestrais Holometabola (B) são similares, exceto
que a secreção de fluidos ocorre no ventrículo posterior. O ancestral
Hymenoptera e Panorpoidea (conjunto de Lepidoptera e Diptera) (C)
apresentam fluxos em contracorrente como os ancestrais
Holometabola, as enzimas intestinais não são encontradas no papo
e somente as enzimas envolvidas na digestão inicial passam
através da membrana peritrófica. Enzimas envolvidas na digestão
intermediária estão restritas ao espaço ectoperitrófico e aquelas
responsáveis pela digestão terminal são imobilizadas na superfície
das células intestinais. Os ancestrais Cyclorrhapha (D) apresentam
reduções nos cecos, absorção de fluido no ventrículo médio, e o
ventrículo anterior desempenha o papel de armazenamento. Os
ancestrais Lepidoptera (E) são similares aos ancestrais
panorpoides, exceto que o ventrículo anterior absorve fluidos no
lugar dos cecos inexistentes. Os ancestrais Hemiptera (F) perderam
o papo, cecos e as regiões secretoras de fluidos. O fluido é
absorvido no ventrículo anterior.
O plano básico Neoptera deu origem àquele das ordens

Polyneoptera, que incluem Blattodea, Isoptera e Orthoptera e
derivou-se para os planos básicos de Paraneoptera e Holometabola.
As características dos ancestrais Paraneoptera não podem ser
inferidas, porque a função digestiva só é conhecida em detalhes em
Hemiptera.
O plano básico do intestino de Holometabola (Figura 6B) (que
inclui Coleoptera, Megaloptera, Hymenoptera, Diptera e
Lepidoptera) é similar ao de Neoptera, exceto pela secreção de
fluido que ocorre pelo ventrículo posterior, no lugar dos túbulos de
Malpighi.
O plano básico de Coleoptera não evoluiu dramaticamente em
relação ao ancestral Holometabola, enquanto os planos básicos dos
ancestrais de Hymenoptera, Diptera e Lepidoptera (o ancestral
Hymenoptera-Panorpoidea, Figura 6C) apresentam diferenças
importantes. Assim, os ancestrais Hymenoptera-Panorpoidea
possuem fluxos em contracorrente como os ancestrais
Holometabola, mas diferem desses pela falta de digestão no papo,
diferenciação luminal de pH e na compartimentação da digestão.
Nos ancestrais Holometabola, todas as fases da digestão ocorrem
no espaço endoperitrófico (Figura 1), enquanto nos ancestrais
Hymenoptera-Panorpoidea, somente a digestão inicial ocorre ali.
Nesses ancestrais, a digestão intermediária ocorre por enzimas
livres no espaço ectoperitrófico e a digestão final na superfície
celular por enzimas imobilizadas (integrantes ou aprisionadas no
glicocálice, Figura 5).
Blattodea
As baratas, em geral, são onívoras e sua digestão ocorre como
nos ancestrais Neoptera (Figura 6A), exceto que parte da digestão
final realiza-se na superfície celular (TERRA; FERREIRA, 1994). A
diferenciação de pH ao longo do intestino não é conservada entre
baratas como P. americana, mas é mantida em outras como em
Nauphoeta cinerea Olivier (Blaberidae) (ELPIDINA et al., 2001).
Outra diferença entre baratas e o ancestral Neoptera é a
hipertrofia das estruturas do intestino posterior (Figura 2C),
observada principalmente nas baratas-de-madeira. Essas estruturas
abrigam bactérias que produzem acetato e butirato a partir de
madeira ou outros materiais com celulose. Acetato e butirato são
absorvidos pelo intestino posterior de todas as baratas,
principalmente as de madeira (TERRA; FERREIRA, 1994). A
celulose pode ser digerida em parte por enzimas bacterianas no
intestino posterior de Periplaneta americana L. ou por protozoários
em Cryptocercus punctulatus Scudder (BIGNELL, 1981). Contudo,
agora é claro que a saliva de P. americana contém duas celulases e
três laminarinases que abrem células vegetais e lisam células de
fungos (GENTA et al., 2003). Isso concorda com o hábito de se
alimentar de detritos desse inseto. A barata-de-madeira, Panesthia
cribrata Saussure, também tem sua própria celulase (SCRIVENER
et al., 1989; TOKUDA et al., 1999).
Isoptera
Os cupins podem ser considerados como insetos derivados de
baratas-de-madeira e mais adaptados do que essas para lidar com
material refratário, como madeira e húmus. Associado a essa
especialização, eles perderam o papo e os cecos gástricos e
ampliaram ainda mais as estruturas do intestino posterior (Figura
2D). Tanto os cupins inferiores quanto os superiores digerem
celulose com sua própria celulase (WATANABE et al., 1998;
TOKUDA et al., 1999), a despeito da ocorrência de protozoários
produtores de celulase na pança, uma região expandida anterior do
intestino posterior dos cupins primitivos. Os produtos da digestão de
celulose passam do intestino médio para o posterior, onde são
convertidos em acetato e butirato por bactérias como nas baratas-
de-madeira. Bactérias simbiontes são também responsáveis pela
fixação de nitrogênio no intestino posterior (BENEMAN, 1973),
resultando em proteína bacteriana. Esta é incorporada na biomassa
do cupim, depois de ser expelida como fezes por um indivíduo e ser
ingerida e digerida por outro. Isso explica a habilidade dos cupins de
crescer em dietas muito pobres em proteínas.
Orthoptera
Os gafanhotos alimentam-se principalmente de plantas e sua
fisiologia digestiva evoluiu claramente do ancestral Neoptera. A
digestão de carboidratos ocorre no papo, sob a ação de enzimas
intestinais, enquanto a digestão de proteínas e a final de
carboidratos são observadas nos cecos gástricos anteriores. A
saliva abundante (desprovida de enzimas digestivas) produzida
pelos gafanhotos satura os sítios absortivos nos cecos gástricos,
interrompendo o contrafluxo de fluido. Gafanhotos em jejum
apresentam o contrafluxo de fluidos. A celulase que é encontrada
em gafanhotos deve apenas facilitar o acesso das enzimas
digestivas às células vegetais ingeridas, ao degradar o arcabouço
de celulose das paredes celulares (DOW, 1986; TERRA; FERREIRA
1994; MARANA et al., 1997).
Os grilos são onívoros ou predadores e digerem a maioria do
amido e da proteína no seu papo desenvolvido (Figura 2B) (TERRA;
FERREIRA, 1994).
Hemiptera
Compreende insetos das subordens principais
Auchenorrhyncha (cigarras e cigarrinhas) e Sternorrhyncha (afídeos)
que se alimentam quase que exclusivamente de seiva de plantas e
Heteroptera (percevejos) que são adaptados a diferentes dietas. O
ancestral da ordem inteira deve ter sido semelhante aos
Auchenorrhyncha de hoje.
O ancestral Hemiptera (Figura 6F) difere bastante do ancestral
Neoptera, como consequência das adaptações para sugar seiva de
plantas. Essas diferenças consistem na falta de papo e cecos
gástricos anteriores, perda das enzimas envolvidas na digestão
inicial e intermediária e perda da membrana peritrófica associadas à
falta de digestão luminal e, finalmente, presença das células
intestinais do tipo Hemiptera (Figura 3H). A membrana perimicrovilar
mantém uma distância constante da membrana microvilar, estende-
se em direção ao compartimento luminal com fundo cego e delimita
um compartimento fechado, o espaço perimicrovilar (Figura 3H).
Os Hemiptera sugadores de seiva podem sugar floema ou
xilema. Essas fontes nutricionais têm quantidades muito baixas de
proteína (com exceção de poucas seivas de floema, ver a seguir) e
de polímeros de carboidratos, e são relativamente pobres em
aminoácidos essenciais. Diferente das seivas de xilema, as de
floema são muito ricas em sacarose (TERRA, 1990). Assim, exceto
pela hidrólise de sacarose, nenhuma digestão é de regra
necessária, levando às adaptações mencionadas no início.
O principal desafio do inseto sugador de seiva é absorver
nutrientes (principalmente de seivas diluídas), tais como
aminoácidos essenciais, que estão presentes em baixa
concentração nas seivas. Qualquer que seja o mecanismo utilizado,
os sugadores de xilema podem absorver até 99% dos aminoácidos
e carboidratos da dieta (ANDERSEN et al., 1989). Os aminoácidos
podem ser absorvidos de acordo com um mecanismo hipotético que
depende das membranas perimicrovilares (Figura 7). O modelo
requer a presença de um cotransportador K+-aminoácido na
superfície das membranas perimicrovilares e de transportadores de
aminoácidos e bombas de K+ nas membranas microvilares (TERRA,
1988; FERREIRA et al., 1988). Embora os transportadores de
aminoácidos tenham sido descritos em membranas microvilares de
vários insetos (WOLFERSBERGER, 2000), as tentativas de estudar
as proteínas postuladas são recentes e envolvem técnicas
proteômicas e transcriptômicas. Para isso, as membranas
microvilares e perimicrovilares devem ser separadas pelas técnicas
de Silva et al. (1996) e submetidas à eletroforese para isolamento
das proteínas de membrana. Aquelas com maiores massas devem
ser a seguir sequenciadas por espectrometria de massa. As
sequências a serem obtidas orientarão a síntese de iniciadores,
para assegurar as clonagens de seus cDNA codificantes. Outro
enfoque consiste no sequenciamento ao acaso de biblioteca de
cDNA intestinal e a procura, entre as sequências obtidas, daquelas
que poderiam estar relacionadas com a hipótese apresentada
acima. A confirmação implica a expressão das sequências, geração
de anticorpos contra os produtos de expressão e a sua
imunocitolocalização.
Figura 7. Modelo da estrutura e papel fisiológico da superfície apical
das células intestinais de Hemiptera. (A) Representação
diagramática de célula intestinal típica correspondente à
microscopia eletrônica (B) e apresentada em detalhes de seu ápice
em (C). A membrana microvilar (MM) é revestida pela membrana
perimicrovilar (PMM) (indicada por pontas de setas em B) que se
estende para o compartimento luminal em fundo cego. As
membranas microvilares e perimicrovilares delimilitam um
compartimento fechado, o espaço perimicrovilar (PMS). A
membrana microvilar é rica e a membrana perimicrovilar é pobre em
proteínas integrantes (IP). As membranas microvilares transportam
ativamente íons de potássio (o mais importante íon da seiva) do
PMS para as células intestinais, gerando um gradiente de
concentração entre a seiva no interior do intestino e o PMS. Este
gradiente de concentração é a força motriz da absorção ativa de
compostos orgânicos (aminoácidos, aa, por exemplo) por
transportadores apropriados presentes na PMM. Os compostos
orgânicos, uma vez no PMS, podem difundir-se até transportadores
específicos na superfície microvilar. Esse movimento é
provavelmente aumentado por uma transferência de água do lúmen
intestinal para as células intestinais, acompanhando (como água de
solvatação) o transporte de compostos e íons pelos transportadores
hipotéticos.
Fonte: Ferreira et al. (1988).
Os compostos orgânicos do xilema precisam ser concentrados

antes de poderem ser absorvidos pelo sistema microvilar. Isso
ocorre na câmara de filtração (Figura 2P) de Cicadoidea e
Cercopoidea, que concentra dez vezes a seiva do xilema. A câmara
de filtração consiste de um ventrículo anterior dilatado e de paredes
finas que se apõe ao ventrículo posterior e às extremidades
proximais dos túbulos de Malpighi. Esse arranjo possibilita a água
passar diretamente do ventrículo anterior aos túbulos de Malpighi,
concentrando a dieta no ventrículo e eliminando o excesso de água.
A alta permeabilidade da câmara em relação à água resulta da
ocorrência de canais específicos formados por proteínas
denominadas aquaporinas. Essas proteínas (15 kDa a 26 kDa)
foram imunolocalizadas na câmara de filtração de vários sugadores
de xilema (Le CAHÉREC et al., 1997).
Os Sternorrhyncha, como exemplificado pelos afídeos, podem
sugar, mais ou menos de forma contínua, seivas de floema com
sacarose de até 1 M de concentração e osmolaridade até três vezes
superior à da hemolinfa do inseto. Isso resulta em pressão
hidrostática considerável causada pela tendência da água de se
mover da hemolinfa para o lúmen intestinal. Os insetos
desenvolveram várias adaptações para resistir às pressões. A
resistência à distensão é ajudada pela existência de ligações entre
as lamelas apicais (que substituem os microvilosidades intestinais
comuns) (Figura 8). Por causa dessas ligações, a membrana
perimicrovilar não pode existir e foi substituída por membranas
associadas às pontas das lamelas, as membranas perimicrovilares
modificadas (Figura 8) (PONSEN, 1991; CRISTOFOLETTI et al.,
2003). Uma α-glicosidase associada à membrana perimicrovilar
libera frutose da sacarose sem aumentar a osmolaridade, ao
promover transglicosilação (a glicose liberada da sacarose é
transferida para outra molécula de sacarose, gerando um
trissacarídeo). A frutose é rapidamente absorvida, resultando em um
honeydew isoosmótico com a hemolinfa (ASHFORD et al., 2000;
CRISTOFOLETTI et al., 2003).
Figura 8. Superfície apical das células intestinais de afídeos: (A)

Ultramicrografia de células intestinais, mostrando o sistema lamelar
apical em associação com membranas perimicrovilares modificadas
(MPM), que se projetam para o lúmen. Notar as trabéculas (setas
pequenas) entre as lamelas e massas de membrana que se
movimentam entre as lamelas (setas grandes). Barra: 1 ¼m; (B)
Detalhes das membranas perimicrovilares associadas com as
lamelas. Barra: 0,1 ¼m; e (C) Modelo do ápice celular intestinal,
mostrando as massas de membrana que se movem ao longo do
espaço interlamelar, reordenando as trabéculas de forma que as
lamelas não se separem.
Abreviações: ALS, sistema lamelar apical; L, lúmen; Mi, mitocôndria;
MPM, membrana perimicrovilar.
Fonte: Cristofoletti et al. (2003).
A catepsina L (item Digestão de proteínas) ligada às

membranas perimicrovilares de Acyrtosiphon pisum (Harris)
(CRISTOFOLETTI et al., 2003) pode explicar a capacidade de
alguns sugadores de floema de viver da proteína encontrada em
algumas seivas de floema (SALVUCCI et al., 1998). Uma
aminopeptidase, também ligada às membranas perimicrovilares
modificadas, é o principal sítio de ligação da lectina concanavalina
A, que não afeta a atividade enzimática, mas tem efeito deletério
para o afídeo. Especula-se que a aminopeptidase estaria próxima a
sistemas ligados à absorção de aminoácidos e que essa seria
afetada quando a concanavalina A liga-se à enzima
(CRISTOFOLETTI et al., 2006). A absorção de aminoácidos pelo
intestino de A. pisum é influenciada pela presença da bactéria
Buchnera nos micetomos que ocorrem na hemocele dos afídeos
(PROSSER et al., 1992). A. Buchnera usa os aminoácidos não
essenciais absorvidos pelo hospedeiro para a síntese de
aminoácidos essenciais (PROSSER; DOUGLAS, 1992;
SHIGENOBU et al., 2000).
A evolução dos Heteroptera esteve associada com a
recuperação da capacidade de digerir polímeros. Em razão de as
enzimas apropriadas terem sido perdidas, eles fizeram uso de
enzimas lisossômicas (HOUSEMAN et al., 1985). Os lisossomos
são organelas celulares envolvidas na digestão intracelular de
proteínas realizadas por proteinases especiais, as catepsinas. A
compartimentação da digestão foi mantida pelas membranas
perimicrovilares funcionando como substitutas da membrana
peritrófica ausente (TERRA, 1988; FERREIRA et al., 1988).
A digestão nos táxons principais de Heteroptera: Cimicomorpha
(exemplificado pelo hematófago Rhodnius prolixus Stal) e
Pentatomorpha (exemplificado pelo sugador de sementes
Dysdercus peruvianus Guérin-Méneville) é similar (TERRA et al.,
1988a, FERREIRA et al., 1988; SILVA; TERRA, 1994; SILVA et al.,
1995). O ventrículo anterior dilatado armazena alimento e absorve
água e, pelo menos em D. peruvianus, também absorve açúcar. A
digestão de proteínas e absorção de aminoácidos ocorre no
ventrículo posterior. A maior parte da digestão de proteína ocorre no
lúmen com a ajuda de uma cisteína proteinase (catepsina L) e
termina no espaço perimicrovilar sob a ação de aminopeptidases e
dipeptidases (TERRA; FERREIRA, 1994). Bactérias simbiontes
podem ocorrer nos hematófagos, hipoteticamente para fornecer
vitaminas. Muitos Heteroptera alimentam-se do parênquima folear.
Em alguns desses insetos, o excesso de água passa do ventrículo
anterior expandido a cecos gástricos associados que se originam no
ventrículo posterior (Figura 2Q). Esses cecos podem conter
bactérias simbiontes (GOODCHILD, 1966).
Coleoptera
Os ancestrais Coleoptera são como os ancestrais
Holometabola, exceto pela perda dos cecos que foram substituídos
em função pelo ventrículo anterior. Ocorreram ainda tendências
evolutivas que levaram à grande redução ou perda do papo e à
ocorrência de pelo menos a digestão final de proteínas na superfície
intestinal. Assim, nos Carabidae predadores, a maior parte da
digestão ocorre no papo, sob a ação de enzimas intestinais,
enquanto nas larvas predadoras de Elateridae, a digestão inicial
ocorre, extracorporeamente, por meio de enzimas regurgitadas
sobre a presa. O material liquefeito é a seguir ingerido pelas larvas e
sua digestão é concluída na superfície intestinal (TERRA;
FERREIRA, 1994).
A digestão inicial de glicogênio e proteínas em larvas de
dermestídeos ocorre no espaço endoperitrófico. A digestão final é
observada sempre na superfície intestinal, no caso do glicogênio no
ventrículo anterior e de proteína no ventrículo posterior. Há um
gradiente decrescente ao longo do intestino de amilase e tripsina
(proteinase majoritária), sugerindo a ocorrência de uma reciclagem
de enzimas digestivas (CALDEIRA et al., 2007). Da mesma forma
que dermestídeos, as larvas de Migdolus fryanus (West.)
(Cerambycidae) e Sphenophorus levis (Vaurie) (Curculionidae)
possuem um gel peritrófico na região anterior e uma membrana
peritrófica na região posterior do ventrículo e apresentam uma
aminopeptidase microvilar e um gradiente decrescente de amilase,
maltase e proteinase ao longo do ventrículo (DIAS; TERRA, dados
não publicados).
As larvas de tenebrionídeos também possuem uma
aminopeptidase microvilar e a distribuição de enzimas nas regiões
intestinais é similar nos adultos e larvas (TERRA; FERREIRA,
1994), embora os adultos tenham um papo e as larvas não.
Os insetos da série Cucujiformia (que inclui Tenebrionidae,
Chrysomelidae, Bruchidae e Curculionidae) têm uma cisteína
proteinase em adição (ou no lugar de) serina proteinases digestivas,
sugerindo que os ancestrais de todo o táxon eram insetos
adaptados à ingestão de sementes ricas em inibidores de serina
proteinases. A ocorrência de tripsina como a proteinase principal de
M. fryanus (DIAS; TERRA, dados não publicados) confirma trabalho
preliminar (MURDOCK et al., 1987) que afirmava que as larvas de
cerambicídeos teriam readquirido as serina proteinases intestinais.
Os Scarabaeidae e famílias relacionadas são relativamente
isoladas na série Elateriformia e divergiram consideravelmente do
ancestral Coleoptera. As larvas de escarabeídeos, exemplificadas
pelas do vira-bosta, geralmente alimentam-se de materiais contendo
celulose e que estão em decomposição pela ação da flora rica em
fungos. A digestão ocorre no ventrículo, que possui três fileiras de
cecos (Figura 2F), com um sulco ventral entre a fileira do meio e a
última. A alcalinidade do conteúdo intestinal aumenta para quase 12
ao longo do sulco ventral. Esse pH elevado, provavelmente, facilita
a digestão de celulose, que ocorre sobretudo na câmara de
fermentação no intestino posterior (Figura 2F), pela ação provável
de enzimas de bactérias. O produto final da degradação de celulose
é, principalmente, o ácido acético, que é absorvido por meio da
parede do intestino posterior. Não se sabe com segurança se as
larvas de escarabeídeos ingerem fezes para obter compostos de
nitrogênio da biomassa, como descrito para cupins, embora isso
seja provável pela demonstração de que a biomassa microbiana,
que ocorre, sobretudo, na câmara de fermentação, é incorporada
pelas larvas (LI; BRUNE, 2005)
Hymenoptera
A organização do processo digestivo é variável entre os
himenópteros e para compreender as suas peculiaridades é
necessário resumir brevemente a sua evolução. As linhagens basais
dos himenópteros são larvas fitófagas, que se alimentam ecto ou
endofiticamente e incluem várias superfamílias como Xyeloidea e
Tenthredinoidea, conhecidas como moscas-de-serra. Próximo a
esse grupo, temos os Siricoidea (vespas-de-madeira) que estão
adaptadas a ingerir madeira infectada por fungos. Ancestrais
semelhantes às moscas-de-madeira deram origem à Apocrita
(vespas com cintura), que são parasitoides de insetos. Eles usam o
ovopositor para ferir ou matar seu hospedeiro que representa seu
único alimento necessário para todo o seu desenvolvimento. Um
táxon irmão de Ichneumonoidea entre os Apocrita deu origem aos
Aculeata (abelhas, formigas e vespas com cintura fina) (QUICKE,
2003).
Os sistemas digestivos dos ancestrais Hymenoptera são
semelhantes aos dos ancestrais panorpoides (Figura 6C).
Entretanto, existem tendências evolutivas que levaram à perda dos
cecos (substituídos funcionalmente pelo ventrículo anterior) e
mudanças na compartimentação das enzimas digestivas. Essas
tendências parecem estar associadas ao desenvolvimento de
hábitos parasitoides e foram mantidas nos Aculeata, como descrito
a seguir.
A larva da mosca-de-serra Themos malaisei (Saini e Singh)
(Tenthredinoidea: Argidae) tem um intestino médio com um anel de
cecos anteriores que forma um U no lado ventral. O pH luminal é
acima de 9,5 nos primeiros dois terços do intestino médio. A tripsina
(proteinase majoritária) e amilase têm atividade decrescente ao
longo do espaço endoperitrófico, sugerindo uma reciclagem de
enzimas. A maltase predomina no tecido ventricular anterior como
enzima solúvel aprisionada no glicocálix, já a aminopeptidase é uma
enzima microvilar do ventrículo posterior (DIAS et al., dados não
publicados). Essas características são similares àquelas das larvas
de Lepidoptera.
Admite-se que as larvas das vespas-de-madeira do gênero
Sirex sejam capazes de digerir e assimilar os constituintes da
madeira adquirindo celulase e xilanase e, possivelmente, outras
enzimas dos fungos presentes na madeira de que se alimentam
(MARTIN, 1987).
As larvas de Apocrita têm um intestino médio fechado
posteriormente e que permanece sem conexão com o intestino
posterior até a pupação. É provável que essa condição tenha
surgido nos ancestrais Apocrita endoparasitoides como uma
adaptação para evitar a liberação de toxinas no seu hospedeiro
(TERRA, 1988).
Nas larvas das abelhas, a maior parte da digestão ocorre no
espaço endoperitrófico. Os fluxos em contracorrente parecem
ocorrer, mas não há um gradiente de pH luminal. As abelhas adultas
ingerem néctar e pólen. Sacarose do néctar é hidrolisada no papo
pela ação de uma sacarase das glândulas hipofaríngeas. Após a
ingestão, os grãos de pólen extrudem o seu protoplasma no
ventrículo, onde ocorre a digestão. Como nas larvas, há evidência
de circulação endo-ectoperitrófica de enzimas digestivas nos adultos
(JIMENEZ; GILLIAM, 1990; TERRA; FERREIRA, 1994).
As operárias das formigas se alimentam de néctar, honeydew,
seiva de plantas e de alimento parcialmente digerido e regurgitado
pela larva. Assim, é frequente a afirmação de que elas não possuem
enzimas digestivas ou que apresentem apenas as enzimas
envolvidas na digestão intermediária e/ou final (TERRA; FERREIRA,
1994). Embora isso pareça ser verdadeiro para as formigas-
cortadeiras, que parecem depender apenas de monossacarídeos
produzidos pelas enzimas fúngicas agindo sobre os polissacarídeos
(SILVA et al., 2003), tal fato não parece ser frequente. Assim, os
adultos de Camponotus rufipes F. (Formicinae) têm amilase, tripsina
(proteinase principal), maltase e aminopeptidase no interior de uma
membrana peritrófica tipo 1. Como apenas 14% da amilase e menos
de 7% das outras enzimas digestivas são excretadas durante o
esvaziamento intestinal, esses insetos devem ter um mecanismo de
reciclagem das enzimas (DIAS; TERRA, dados não publicados).
Diptera
Os Diptera evoluíram ao longo de duas linhas principais: um
conjunto (antigo Nematocera) de subordens correspondentes aos
mosquitos, incluindo os Diptera basais e a subordem Brachycera
que inclui as moscas mais evoluídas (Cyclorrhapha). O ancestral
Diptera é similar ao ancestral panorpoide (Figura 6C) por possuir as
enzimas envolvidas em digestão intermediária dispostas no fluido
ectoperitrófico (principalmente dos desenvolvidos cecos), enquanto
as enzimas da digestão terminal são integrantes da membrana
microvilar intestinal (TERRA; FERREIRA, 1994). Embora essas
características sejam comuns à maioria das larvas não braquíceras,
as mais evoluídas podem apresentar cecos reduzidos em tamanho
(p. ex., Culicidae). Os adultos não hematófagos armazenam
alimento líquido (néctar ou produtos de decomposição) nos seus
papos. A digestão ocorre no intestino médio, como nas larvas. O
néctar ingerido pelos mosquitos (machos e fêmeas) é armazenado
no papo e é digerido e absorvido no ventrículo anterior. O sangue,
que é ingerido apenas pelas fêmeas, passa para o ventrículo
posterior, onde é digerido e absorvido (BILLINGSLEY, 1990;
TERRA; FERREIRA, 1994).
O ancestral Cyclorrhapha (Figura 6D) evoluiu muito a partir do
ancestral panorpoide (Figura 6C), aparentemente como resultado de
adaptação a uma dieta constituída principalmente de bactérias. Os
eventos digestivos na larva de Cyclorrhapha são exemplificados
pelos observados na larva de Musca domestica L. (ESPINOZA-
FUENTES; TERRA, 1987; TERRA et al., 1988b). Essas ingerem
alimento rico em bactérias. No ventrículo anterior há uma redução
no conteúdo de amido do bolo alimentar, facilitando a morte
bacteriana. O bolo passa agora para o ventrículo médio, onde as
bactérias são mortas por uma combinação de baixo pH, de uma
lisozima especial e de uma catepsina D. Finalmente, o material
liberado pelas bactérias é digerido no ventrículo posterior, como
observado no ventrículo inteiro dos insetos de outros táxons. Os
fluxos em contracorrente ocorrem no ventrículo posterior
impulsionados pela secreção de fluido na parte distal do ventrículo
posterior e sua absorção no ventrículo médio. Este possui células
especializadas para tamponar os conteúdos luminais na zona ácida,
em adição àquelas funcionando na absorção de fluidos. Os adultos
Cyclorrhapha, exceto pelos poucos hematófagos, alimentam-se
principalmente de material em decomposição (rico em bactéria) de
uma forma similar aos adultos de M. domestica. Esses salivam (ou
regurgitam o conteúdo de seus papos) sobre o alimento. Após a
dispersão do material ingerido, a digestão de amido é realizada
principalmente no papo pela ação de amilase salivar. A digestão
segue no intestino médio, essencialmente como descrito para as
larvas (TERRA; FERREIRA, 1994).
Lepidoptera
Os ancestrais Lepidoptera (Figura 6E) diferem dos ancestrais
panorpoides porque não têm cecos gástricos, apresentam todas as
suas enzimas digestivas (exceto aquelas envolvidas na digestão
inicial) imobilizadas na superfície intestinal e possuem células
caliciformes com pescoços longos ou com bases penduculadas nas
regiões ventriculares anteriores e posteriores, respectivamente. As
células calciformes excretam íons K+ que são absorvidos das folhas
ingeridas pelas larvas. As células caliciformes também parecem
assistir às células colunares anteriores a absorver água e as células
colunares posteriores a secretar água (TERRA; FERREIRA, 1994;
ORTEGO et al., 1996).
Embora a maioria das larvas de Lepidoptera possua o mesmo
padrão de digestão, espécies que se alimentam de dietas raras
geralmente apresentam algumas modificações. As larvas de Tineola
bisselliella (Hummel) (Tineidae) ingerem lã e possuem um ventrículo
altamente redutor para clivar as ligações dissulfeto da queratina e,
assim, facilitar a hidrólise proteolítica da proteína (TERRA;
FERREIRA, 1994). Resultados similares foram obtidos com
Hofmannophila pseudospretella (Stainton) (CHRISTELLER, 1996).
As larvas da cera (Galleria mellonella L.) infestam colmeias e
digerem e absorvem a cera. A participação de bactérias simbiontes
no processo é controversa. Outra adaptação aparentemente ocorreu
em alguns Lepidoptera que se alimentam somente de néctar. A
digestão do néctar requer apenas a ação de uma α-glicosidase (ou
uma b-frutosidase) para hidrolisar sacarose. Muitos adultos de
Lepidoptera, que são ingestores de néctar, têm amilase nas
glândulas salivares e várias glicosidases e peptidases no intestino
médio (TERRA; FERREIRA, 1994).
Mecanismos de secreção de enzimas

digestivas
Os insetos podem ser ingestores contínuos (p.ex., larvas de
Lepidoptera e Diptera) e descontínuos (p.ex., predadores e
hematófagos). A síntese e secreção de enzimas digestivas nos
ingestores contínuos parecem ser constitutivas, isto é, essas
funções ocorrem continuamente, e, nos ingestores descontínuos,
elas são reguladas (LEHANE et al., 1996). Admite-se (sem
evidência segura) que células caliciformes hipotéticas (Figura 3I),
que ocorrem no ventrículo, poderiam, como células similares de
vertebrados, desempenhar papel na regulação dos eventos
intestinais. A presença de alimento no intestino estimula a síntese e
a secreção de enzimas digestivas. Isso foi claramente mostrado em
mosquitos (BILLINGSLEY, 1990).
Como todas as proteínas animais, as enzimas digestivas são
sintetizadas no retículo endoplasmático rugoso, processadas no
complexo de Golgi e empacotadas em vesículas secretoras (Figura
9A). Há vários mecanismos pelos quais os conteúdos das vesículas
secretoras são liberados no lúmen intestinal. Durante a secreção
exocítica, as vesículas fundem-se com a membrana celular apical,
esvaziando os seus conteúdos sem perda de citoplasma (Figura 9A)
(GRAF et al., 1986). Em contraste, a secreção apócrina envolve a
perda de pelo menos 10% do citoplasma apical junto com as
vesículas secretoras liberadas (Figura 9B) (CRISTOFOLETTI et al.,
2001). Estas sofreram fusões prévias que levaram à formação de
vesículas maiores que, após a liberação, dispensam o seu conteúdo
por solubilização (Figura 9B). Quando a perda de citoplasma é muito
pequena, o mecanismo secretor é chamado de microapócrino. A
secreção microapócrina consiste na liberação de vesículas de duas
membranas por brotamento (Figura 9C) ou, pelo menos em
intestinos de insetos, por vesículas destacantes que podem conter
uma ou várias vesículas secretoras (Figura 9D) (JORDÃO et al.,
1999). Tanto na secreção apócrina quanto na microapócrina, o
conteúdo das vesículas secretoras é liberado por fusão e/ou
solubilização das membranas em razão do pH elevado ou da
presença de detergentes no conteúdo luminal.
A secreção pelas células de Hemiptera apresenta
peculiaridades porque as células têm membranas perimicrovilares,
além das microvilares (Figura 3H): vesículas com duas membranas
brotam de cisternas modificadas (com duplas membranas) do
complexo de Golgi (Figura 9E). As vesículas com membrana dupla
movem-se para o ápice celular, suas membranas exteriores fundem-
se com a membrana microvilar e suas membranas internas fundem-
se com as membranas perimicrovilares, esvaziando o seu conteúdo
(Figura 9E) (SILVA et al., 1995).
Figura 9. Modelos dos processos secretores das enzimas digestivas
de insetos: (A) Secreção exocítica; (B) Secreção apócrina; (C)
Secreção microapócrina com vesículas brotantes; (D) Secreção
microapócrina com vesículas destacantes; e (E) Secreção exocítica
modificada de células intestinais de Hemiptera. BSV, vesículas
secretoras brotantes; CE, extrusão celular; DSV, vesícula secretora
de duas membranas; GC, complexo de Golgi; M, microvilosidade; N,
núcleo; PMM, membrana perimicrovilar; PSV, vesícula secretora
destacante; RER, retículo endoplasmático rugoso; SV, vesícula
secretora.
Pelo fato de os mecanismos apócrinos e microapócrinos

desperdiçarem material de membrana e citoplasma, eles são
empregados apenas quando apresentam vantagens sobre o
mecanismo exocítico. Isso ocorre quando uma rápida liberação de
enzimas é necessária, como em insetos hematófagos após a
refeição e quando a secreção ocorre em região responsável pela
absorção de água, situação comum no ventrículo anterior da maioria
dos insetos. Um mecanismo exocítico em região absortiva não é
eficiente, porque o movimento de fluido para as células impede a
difusão uniforme do material secretado. O movimento de fluido tem
pequeno efeito na secreção apócrina ou microapócrina porque as
enzimas são liberadas de vesículas brotadas ou destacadas longe
das células. Uma vez que as células ventriculares posteriores de
regra secretam fluidos, não surge nenhuma dificuldade para
dispersar o material liberado por exocitose. Os mecanismos
microapócrinos parecem ser aperfeiçoamentos relativos aos
mecanismos apócrinos, porque desperdiçam menos material. Esse
fato é consistente com a observação de que os mecanismos
apócrinos são encontrados nos insetos menos derivados, como
gafanhotos e besouros, ao passo que os mecanismos
microapócrinos são encontrados nos insetos mais derivados, como
lepidópteros.
Conclusões e sugestões de pesquisa

A fisiologia molecular do processo digestivo está se tornando
uma ciência desenvolvida e seus métodos são avançados o
suficiente para assegurar um progresso constante nesse campo de
pesquisa. Várias lacunas no conhecimento permanecem e muitas
delas foram indicadas nas passagens correspondentes dessa
revisão. Entretanto, é aparente que, nas próximas décadas, o
conhecimento da biologia estrutural e função das enzimas digestivas
e do controle de expressão de enzimas alternativas e seus
mecanismos de secreção, assim como da bioquímica das
microvilosidades intestinais, apoiará o desenvolvimento de métodos
mais efetivos e específicos para o controle dos insetos.
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Capítulo 5
Interações inseto–planta
Marina A. Pizzamiglio-Gutierrez
Introdução
Comunidades terrestres com plantas são compostas de pelo
menos três níveis tróficos: plantas, herbívoros e inimigos naturais de
herbívoros (PRICE et al., 1980), e as plantas e insetos evoluíram
associados nessas interações benéficas ou detrimentais desde os
primórdios da vida terrestre (DETHIER, 1976; DALY et al., 1978).
Insetos beneficiam as plantas por meio da polinização ou quando
vivem em associação com elas, como formigas que vivem e
protegem plantas de acácias contra insetos e vertebrados
herbívoros e em troca recebem abrigo e alimento (JANZEN, 1966).
Para Schoonhoven (1990), a maioria dos estudos ecológicos
tem demonstrado que insetos e plantas não vivem simplesmente
juntos, mas interagem entre si, sofrem as consequências dessas
interações e se adaptam porque um depende do outro. Nas últimas
décadas foram publicados milhares (mais de 2.000 entre 1980 a
1982) de artigos e revisões sobre as interações planta–inseto,
polinização e coadaptações entre esses organismos (BERNAYS,
1982; SCRIBER, 2002). Segundo Karban e Agrawal (2002), muitas
pesquisas foram conduzidas sobre os mecanismos de defesa das
plantas e em comparação com um número menor de estudos sobre
as estratégias dos insetos para superarem essas defesas.
Price et al. (1980) argumentaram que as teorias sobre as
interações planta–inseto não podem progredir sem considerações
sobre o nível trófico terciário e uma observação detalhada dessas
interações revela que as plantas exercem efeitos diretos ou
indiretos, positivos ou negativos, não somente nos herbívoros mas
também nos inimigos dos herbívoros e esses níveis tróficos
terciários devem ser considerados como parte da bateria de defesas
das plantas. Recentemente, De Moraes e Mescher (2004) afirmaram
que as interações planta–herbívoro fornecem exemplos bem
analisados, mas existem poucos conhecimentos sobre a influência
dos níveis tróficos secundários nessas interações.
Desenvolvimento de plantas e insetos

nos períodos geológicos
As angiospermas, plantas dominantes atualmente, apareceram
no início do período Cretáceo aproximadamente 135 milhões de
anos passados e, nos últimos 30 milhões de anos, essas plantas
têm produzido um espectro de inovações reprodutivas e vegetativas
que alteraram a ecologia e a biogeoquímica do planeta (FEILD;
ARENS, 2007). Diversos autores produziram hipóteses sobre a
origem das angiospermas e do tempo e modelo envolvidos na
subsequente irradiação delas. Barrett e Willis (2001) argumentaram
que essa irradiação foi influenciada pelo comportamento alimentar
de dinossauros herbívoros, mas concluíram que essas interações
podem ter resultado em alguma interação coevolucionária, porém
evidência direta é rara e, provavelmente, mamíferos arbóreos e
insetos causaram um impacto maior na diversificação das
angiospermas do que os dinossauros herbívoros. Além disso, níveis
elevados de CO2 na atmosfera podem ter desempenhado uma
função considerável nos estágios iniciais de irradiação das
angiospermas e herbívoros, e na miríade de biologias e associações
que evoluíram para se alimentar nesses diferentes níveis tróficos. A
Figura 1 apresenta um resumo desses eventos, com base nos
trabalhos de Smart e Hughes (1973) e de Gensel e Andrews (1987).
Figura 1. Cronologia de eventos no desenvolvimento de plantas e

insetos através das eras geológicas.
Fonte: Smart e Hughes (1973); Gensel e Andrew (1987).
No Devoniano, ocorreram importantes acontecimentos como a

diversificação de plantas vasculares, o surgimento de plantas com
sementes e a produção de esporos, condições que proporcionaram
alimento e abrigo para os insetos. No Carbonífero, esses se
apresentavam bem diversificados e distribuídos em diversas ordens,
muitas foram extintas enquanto outras sobrevivem até hoje
(Ephemeroptera, Odonata, Orthoptera, Neuroptera). A vegetação
predominante nesse período era composta pelas primeiras
gimnospermas, calamitas e pteridófitas.
No Permiano, registraram-se fósseis de Hemiptera, Coleoptera
e outros classificados como Mecoptera, bem como a primeira
evidência de folhas danificadas por insetos e, no Triássico, surgiram
flores primitivas e fósseis de Diptera e Hymenoptera. No fim do
Jurássico e início do Cretáceo, com a evolução das angiospermas,
surgiram numerosos grupos de insetos herbívoros e a primeira
ocorrência documentada de herbivoria (RASNITSYN; KRASSILOV,
2000). Esse padrão continuou durante o Terciário, com o surgimento
de besouros (Coleoptera: Scolytidae), vespas-das-galhas
(Hymenoptera: Cynipidae) e espécies de moscas-minadoras
(Diptera: Agromyzidae) (ZWOLFER, 1982). Um grupo importante
nesse período foram as lagartas-minadoras-de-folhas (Lyonetiidae,
Gracillariidae e Gelechiidae), a maioria se alimentando de plantas
da família Fagaceae (OPLER, 1973), as primeiras indicações das
interações entre insetos e plantas nos períodos geológicos.
Zwölfer (1975), citado em Prokopy e Owens (1983),
argumentou que o aparecimento de um determinado grupo de
plantas, muitas vezes, foi acompanhado pelo surgimento paralelo de
um grupo de insetos explorando essas plantas. Acredita-se que as
interações entre as plantas e os animais polinizadores,
principalmente os insetos, constituíram a força motriz na evolução
das angiospermas (STANTON et al., 1986) e essas devem sua
origem e grande parte de sua diversificação diretamente ao
comportamento dos insetos (DALY et al., 1978, PRICE, 1984).
Como resultado dessa coevolução, os insetos e as angiospermas
tornaram-se dois dos maiores grupos de organismos no planeta e
essas plantas atingiram alto nível de organização no reino vegetal
(TAKHTAJAN, 1969).
Os primeiros polinizadores foram besouros menos adaptados e,
durante essa polinização rudimentar, destruíam algumas flores
enquanto polinizavam outras (SMART; HUGHES, 1973) e foram
numerosos em uma época, em que se acredita, ocorreu o
desenvolvimento das plantas superiores quando os lepidópteros e
himenópteros, atuais polinizadores importantes, ainda não tinham se
desenvolvido (FAEGRI; VAN DER PIJL, 1979). Angiospermas
primitivas como as Magnoliaceae e Nymphaceae ainda são
polinizadas por besouros (DALY et al., 1978). As abelhas (Apoidea)
evoluíram a partir de vespas predadoras e suas adaptações
incluíram pelos plumosos, modificação do aparelho bucal para
extrair néctar, dieta baseada em pólen e néctar e, no gênero Apis,
um eficiente sistema de comunicação (DALY, 1978).
Histórico das interações planta–

inseto e teorias sobre a sua evolução
Antes da era cristã, os chineses criadores do bicho-da-seda
Bombyx mori L. (Lepidoptera: Bombycidae) observaram a
preferência exclusiva desse inseto pelas folhas de amora (Morus
alba e Morus nigra) (HARBORNE, 1977a; KOGAN, 1986). Para os
primeiros seres humanos, caçadores e nômades, as preferências
alimentares dos insetos talvez tenham passado despercebidas e as
relações entre esses grupos primitivos e os insetos se limitaram a
perturbações ou doenças causadas por moscas, piolhos e pulgas
(FLINT; VAN DEN BOSCH, 1981). Uma agricultura rudimentar
desenvolveu-se após o assentamento permanente desses grupos e
a necessidade de alimento nas imediações fez com que seres
humanos passassem a viver em associação com as plantas
(DETHIER, 1976; FLINT; VAN DEN BOSCH, 1981). Após a
domesticação das plantas (10.000 anos passados), os hábitos
alimentares dos insetos chamaram a atenção dos seres humanos e
registros históricos e bíblicos mencionam a devastação causada por
gafanhotos e outras pragas, ainda hoje frequentes, expondo essas
antigas populações à fome (BERENBAUM, 1986).
Fabre (1879-1890), citado em Kogan (1986), foi um dos
pioneiros a questionar a preferência alimentar dos insetos, a qual
ele chamou de “instinto botânico”. Em 1910, Verschaffelt descreveu
pela primeira vez a química envolvida na interação entre lagartas e
adultos de lepidoptera (Pieridae) e as crucíferas ao observar que os
insetos eram atraídos para essas plantas em razão da presença de
uma substância característica, que passou a ser chamada de
sinigrina. Essas pesquisas foram consideradas uma contribuição
clássica, mas por muitos anos não estimularam outras pesquisas
significantes nessa área (THORSTEINSON, 1955, 1960). Stahl
(1888) (citado em RHOADES, 1979) e Errera (1886, citado em
BERENBAUM, 1986) sugeriram que algumas dessas propriedades
químicas das plantas poderiam ter se desenvolvido para protegê-las
contra o ataque de animais herbívoros. Em 1980, Mothes publicou
um histórico sobre as substâncias secundárias das plantas e
registrou que Czapek (1921) discorreu sobre essas substâncias e
mencionou que Kossel (1891) usou a expressão “substâncias
secundárias” das plantas pela primeira vez. Brues (1920) publicou
um estudo sobre a seleção de plantas hospedeiras pelos insetos,
especialmente lepidópteros, e concluiu que, com exceções, esses
insetos demonstravam acentuada preferência em selecionar plantas
de famílias ou gêneros específicos e sugeriu a ideia de uma
“evolução paralela”, o desenvolvimento de características deletérias
por parte das plantas e adaptações por parte dos insetos para
vencer essas barreiras e se alimentar dessas plantas. Dethier
(1941) sugeriu que algumas substâncias estimulavam o inseto para
o seu alimento preferido, e Fraenkel (1959) publicou um trabalho
pioneiro sobre a “raison d’être” das substâncias secundárias das
plantas (SCHOWALTER et al., 1986).
O conceito de evolução paralela foi redefinido por Fraenkel
(1958) (citado em KOGAN, 1986) sugerindo que uma evolução
adaptativa paralela e recíproca determinou os padrões de uso da
planta hospedeira pelos insetos. Para Fraenkel (1951), as
substâncias primárias foram consideradas sem importância na
seleção do hospedeiro pelo inseto e sugeriu (FRAENKEL, 1959)
que, no início do processo evolucionário, as plantas desenvolveram
substâncias secundárias para se defender dos insetos e, no
decorrer da evolução, essas substâncias passaram a orientá-los na
busca da planta hospedeira. Kennedy e Booth (1951) apresentaram
a teoria de “discriminação dupla” na qual as substâncias primárias e
secundárias são importantes na seleção do alimento pelo inseto.
A teoria da coevolução
O conceito de coevolução é relativamente novo, mas, em
essência, reverte aos estudos de Darwin sobre a polinização e
adaptações entre abelhas e flores (FUTUYMA; SLATKIN, 1983). Em
1964, Ehrlich e Raven publicaram um artigo clássico sobre a
coevolução das angiospermas e insetos herbívoros e nessa teoria
sugeriram que, por meio de mutações e recombinações, as
angiospermas produziram substâncias secundárias que alteraram
as suas propriedades nutritivas e constituíram um meio de defesa
contra os insetos herbívoros. Livres do ataque desses insetos,
essas plantas colonizaram novas áreas, porém alguns grupos de
insetos desenvolveram mecanismos para evitar ou se adaptar a
essas substâncias e passaram a explorar essas plantas com
sucesso, sem a competição de insetos que não se adaptaram. As
plantas desenvolveram substâncias para repelir esses herbívoros e
estes desenvolveram mecanismos para se adaptar ou explorar
essas substâncias e, nesse processo, as plantas se tornaram mais
tóxicas e os herbívoros mais especializados (CORNELL; HAWKINS,
2003).
Coevolução provavelmente tem sido importante em qualquer
nível trófico e, enquanto os detalhes variam, os conceitos gerais
provavelmente se aplicam em todos os níveis, pois todas as
espécies de organismos enfrentam os mesmos problemas de
aquisição e alocação de recursos (GUTIERREZ; CURRY, 1989 e
Figura 2) e todos evoluíram em resposta a outros organismos e ao
meio ambiente abiótico. Na bioeconomia, uma alocação importante
é para a defesa que inclui outros componentes que aumentam
fitness e adaptação (GUTIERREZ; REGEV, 2005).
Figura 2. Aquisição e alocação de energia em uma cadeia
alimentar. Note a mesma entrada e saída em cada nível trófico.
Fonte: Gutierrez e Curry (1989).
Para Edwards e Wratten (1981), a teoria de Ehrlich e Ravens

(1964) ajudou a compreender as características da diversificação
das plantas, insetos e suas interações; e, nesse processo, as
plantas têm que empregar parte do seu orçamento metabólico para
a defesa física e/ou química e os insetos desenvolvem estratégias
para superar essas defesas (FEENY, 1975). Mello e Silva-Filho
(2002), em uma revisão sobre as interações planta–inseto, usaram o
termo “disputa evolutiva” para descrever essa escalada
evolucionária entre dois mecanismos de defesa. Vários autores
criticaram essa teoria coevolucionária; e Jermy (1976) propôs a
teoria da evolução sequencial, na qual a evolução das plantas foi
impelida por fatores de seleção como clima, solo e interação planta–
planta, mais potentes do que o ataque de insetos e que produziram
a diversificação trófica básica para a evolução dos insetos. Janzen
(1980) e Futuyma (1983) criticaram a teoria de Ehrlich e Raven
(1964), inclusive o uso do termo coevolução e, segundo Thompson
(1986), as substâncias químicas das plantas certamente
influenciaram a evolução dessas interações, mas para se considerar
uma hipótese geral, como a proposta por Ehrlich e Raven (1964),
seriam necessários estudos detalhados sobre a sistemática,
biogeografia e história natural desses grupos de insetos para
explicar a evolução dessas interações. Entretanto, as pesquisas de
Berenbaum e Feeny (1981) sobre as associações entre insetos e
plantas contendo coumarinas proporcionaram evidências que se
ajustam às várias fases do processo coevolucionário descrito por
Ehrlich e Raven (1964). Becerra (2005) estudou besouros
(Chrysomelidae) e seus hospedeiros, plantas da família Burseracea,
e demonstrou que as defesas das plantas e as contradefesas por
parte dos insetos evoluíram, aproximadamente, em sincronia, uma
confirmação macroevolucionária sobre a coadaptação sincronizada
entre planta e inseto. Apesar das críticas (JERMY, 1976; JANZEN,
1980; FUTUYMA, 1983) e do apoio (BERENBAUM, 1983), a teoria
de Ehrlich e Raven (1964) estimulou a pesquisa sobre as interações
planta–inseto e tem sido de primária importância na literatura sobre
a coevolução (FUTUYMA; SLATKIN, 1983).
Feeny (1976) e Rhoades e Cates (1976), trabalhando em
projetos independentes, introduziram o conceito de plantas
evidentes, para explicar os complexos mecanismos envolvidos
nessas interações. Cornell e Hawkins, (2003) discutiram detalhes do
conceito de plantas evidentes e áreas da teoria de Erlich e Raven
(1964), como a existência de tantas espécies generalistas. Esses
autores sugeriram que as plantas não evidentes possuem defesas
químicas tóxicas e grupos de herbívoros se adaptaram a alimentar-
se dessas plantas e se especializaram, como previsto na teoria
coevolucionária. Em contraste, nas plantas evidentes, a defesa da
planta ocorre por meio das substâncias químicas redutoras da
digestibilidade e ambas as teorias, a coevolucionária e a da
evidência, concordam que a química das plantas conduziu à
especialização dos herbívoros.
Em níveis tróficos superiores, Dietl e Kelley (2002) propuseram
que a evolução entre predadores e presas foi induzida por dois
processos relacionados: escalada e coevolução. Nos registros
fósseis, esse tipo de escalada entre o predador e a presa tem sido
registrado em moluscos com evidência de predadores perfurando ou
esmagando a presa, demonstrando um aumento episódico na
pressão exercida pelo predador através do tempo (HARPER, 2006).
Acredita-se que uma vasta gama de adaptações de defesa por parte
das presas (hábitos, morfologia e comportamento) evoluiu em
resposta ao aumento da pressão exercida pela predação. O
consenso é de que pelo processo evolucionário, na maioria dos
casos, a escalada pode ser mais importante do que a coevolução,
mas as duas hipóteses são difíceis de distinguir nesses registros
fósseis (HARPER, 2006). Recentemente, a revista Basic and
Applied Ecology publicou uma edição especial em que especialistas
foram convidados a revisar temas relacionados com a defesa
induzida por herbívoros, e os seguintes tópicos foram revisados: 1)
defesas diretas das plantas e a disponibilidade das técnicas da
genética molecular para revelar como esse grupo de defesas
funciona (RODA; BALDWIN, 2003); 2) integração das estratégias
mecânicas funcionais nas defesas indiretas das plantas (DICKE et
al., 2003a,b); 3) interações entre microrganismos e insetos e as
defesas induzidas (ROSTAS et al., 2003); 4) defesas induzidas e as
interações que ocorrem acima e abaixo do solo (VAN DAM et al.,
2003); 5) custos da defesa induzida das plantas (CIPOLLINI et al.,
2003); e 6) a evolução das defesas induzidas das plantas
(ZANGERL, 2003). Um livro recente editado por Dicke e Takken
(2006) examina novas direções que podem ser usadas na ecologia
química por meio da ecologia molecular ou do enfoque
ecogenômico.
As perspectivas das plantas

As plantas dispõem de mecanismos ou estratégias para evitar
ou reduzir o ataque dos insetos como a fuga no tempo, com um
ciclo vegetal curto ou prolongado; a fuga individual, com a dispersão
de progênie ou propágulos; a associação com outras espécies; e a
tolerância ou a confrontação com o herbívoro (HARRIS, 1980).
Plantas podem compensar a perda de biomassa causada pelo
herbívoro com um crescimento rápido, aumentar as taxas de
reprodução e passar por alterações bioquímicas como
consequência da herbivoria (GILES et al., 2005).
Além de compostos envolvidos nas funções primárias, como a
fotossíntese, respiração e crescimento, as plantas contêm ou
produzem uma variedade de substâncias secundárias concentradas
nos órgãos de reprodução, responsáveis pela existência da espécie
e mais importantes do que as partes vegetativas (PRICE, 1984).
Whittaker (1972) sugeriu que essas substâncias se manifestaram
inicialmente como uma resposta das plantas às pressões exercidas
pelos herbívoros e, quando liberadas no meio ambiente, foram
acidentalmente envolvidas nas interações entre as plantas. Por
causa dos efeitos benéficos reduzindo a competição entre as
plantas, estas continuaram a sintetizar essas substâncias e muitas
serviram originalmente como uma função autoecológica da planta
contra a dessecação, salinidade ou raios ultravioletas (STRONG et
al., 1984). Existem evidências de que as resinas fenólicas do
arbusto de creosoto, uma planta do deserto, protegem as plantas
contra a dessecação e raios ultravioletas (RHOADES, 1979).
As interações químicas entre as plantas, as alelopatias, foram
registradas por Candolle em 1832 (citado em HARBORNE, 1977b,c)
entre plantas de cardo (Compositae) e aveia e plantas de Euphorbia
spp. e de linho (Linum sp.). As primeiras pesquisas tentaram
explicar a presença dessas substâncias nos processos metabólicos
primários da planta e demonstrou-se que elas servem para a planta
se proteger de outra planta, de patógenos e de insetos (RHOADES;
CATES, 1976; RHOADES, 1985) e os taninos e outros compostos
fenólicos estão envolvidos nessas três classes de interações
(RHOADES; CATES, 1976). Seigler e Price (1976) enfatizaram que
as funções desses produtos naturais das plantas podem ser
múltiplas, envolvendo tanto processos metabólicos primários como a
defesa. Compostos metabólicos primários também podem atuar
como defesas diretas quando esses produtos ocorrem em níveis
altos ou em proporções instáveis que podem impedir a capacidade
de o inseto adequar seus requerimentos de crescimento,
reprodução e desintoxicação de metabólitos (SLANSKY JUNIOR,
1993; SIMPSON; RAUBENHEIMER, 2001).
Algumas substâncias secundárias são similares aos hormônios
de insetos e podem alterar o desenvolvimento e a sobrevivência
destes (SLAMA, 1969) e uma dessas substâncias, extraída do
bálsamo canadense Abies balsama, foi chamada de juvabione.
Kubo e Klocke (1983) também demonstraram as mesmas
propriedades em extratos da planta Ajuga remota (Labiatae).
Substâncias químicas secundárias podem afetar o
desenvolvimento dos insetos ou atuar como mensageiros químicos.
O termo semioquímico descreve substâncias químicas voláteis
envolvidas nas interações entre organismos e o termo foi proposto
por Law e Regnier em 1971 (citado por NORDLUND, 1981) e os
aleloquímicos podem atuar como alomônios e cairomônios. Nos
alomônios, um químico produzido e liberado por um indivíduo de
uma espécie afeta o comportamento de indivíduo(s) de outras
espécies e beneficia o indivíduo que liberou o alomônio; cairomônios
são produzidos e liberados por um indivíduo e beneficiam o
indivíduo que recebe este químico com desvantagem para o
emissor. Dependendo das circunstâncias, alomônios e cairomônios
podem repelir o ataque de alguns insetos e estimular outros a se
alimentarem de determinada planta (DALY et al., 1978). Um
exemplo desse duplo papel dos aleloquímicos atuando como
alomônio e cairomônio ocorre com a substância cucurbitacina,
eficiente como deterrente para a maioria dos herbívoros, mas que
atua como estimulante de alimentação para besouros do gênero
Diabrotica (Coleoptera: Chrysomelidae) (KOGAN, 1986). Vários
termos foram propostos para descrever os efeitos dos aleloquímicos
sobre os insetos. Kogan (1986) combinou as classificações
propostas por vários autores e elaborou a Tabela 1 demonstrando
as funções dessas substâncias secundárias, algumas delas atuando
na defesa das plantas.
Tabela 1. Principais classes de fatores químicos das plantas

(aleloquímicos) e os correspondentes efeitos fisiológicos ou
comportamentais nos insetos.
Fator aleloquímico Efeito fisiológico ou comportamental
Alomônios Proporcionam uma vantagem adaptativa ao organismo emissor
Antixenóticos Interrompem o comportamento de seleção da planta hospedeira

Repelentes Fazem com que o inseto se afaste da planta
Incitantes de
Iniciam ou aceleram os movimentos do inseto
locomoção
Supressores Inibem o inseto a iniciar a alimentação
Impedem o inseto de continuar a se alimentar, previnem a

Deterrentes
oviposicão
Interrompem o crescimento e desenvolvimento normal de larvas,

Antibióticos
reduzem a longevidade e a fecundidade de adultos
Toxinas Produzem síndromes de intoxicação aguda ou crônica
Redutores da
Interferem nos processos normais de utilização do alimento
digestibilidade
Cairomônios Proporcionam uma vantagem adaptativa ao organismo receptor
Atraentes Orientam o inseto em direção à planta hospedeira
Arrestantes Diminuem ou interrompem os movimentos do inseto
lncitantes de
Estimulam o inseto a iniciar a alimentação ou oviposicão, fazem
alimentação ou
com que o inseto continue a se alimentar
oviposição
Fonte: Kogan (1986).
Enquanto é bem conhecido que o fenótipo das plantas pode

mudar por causa das condições abióticas como solo, disponibilidade
de água, nutrição e outros fatores, as interações entre as plantas e
herbívoros também podem induzir mudanças no fenótipo da planta
(AGRAWAL, 2001). Essas modificações podem ocorrer na
morfologia, na química e na alocação de recursos para crescimento
ou defesa e para processos e partes da planta acima e abaixo do
solo, e essas mudanças podem alterar as interações com outros
membros da comunidade (DICKE; HILKER, 2003).
As defesas das plantas contra o ataque por herbívoros ou
patógenos são geralmente classificadas como constitutivas ou
induzidas. As defesas constitutivas estão sempre presentes na
planta, não dependem do ataque de herbívoros ou patógenos e
incluem inibidores de alimentação, toxinas e defesas mecânicas. As
defesas induzidas são desencadeadas em resposta ao ataque pelos
herbívoros ou patógenos e incluem a modificação e o acúmulo dos
metabólitos normais da planta (LEVIN, 1976). Herbívoros induzem
defesas diretas por parte da planta, as quais interferem na
alimentação e desenvolvimento do inseto ou na emissão de
substâncias voláteis que atraem seus inimigos naturais (defesas
indiretas induzidas) (WALLING, 2000). Geralmente, as defesas
induzidas têm sido associadas com os danos causados durante a
alimentação, entretanto, recentemente, Hilker e Meiners (2002)
demonstraram que a oviposição pelos herbívoros pode ativar as
defesas diretas e indiretas da planta. Antes desse estudo, os
exemplos dessa transferência na informação química foram
demonstrados somente entre plantas atacadas pelos herbívoros e
plantas não atacadas (DICKE; BRUIN, 2001). Neste capítulo, as
defesas constitutivas e induzidas são interpretadas como defesas
diretas (RODA; BALDWIN, 2003). Defesas indiretas aumentam a
eficiência dos inimigos naturais dos herbívoros por meio da
produção de alimento alternativo (HEIL; McKEY, 2003), abrigo
(GROSTAL; O’DOWD, 1994) ou a liberação de substâncias voláteis
induzidas para atrair esses inimigos naturais (DICKE, 1999;
HILKER; MEINERS, 2002; DICKE et al., 2003a,b). Um exemplo de
defesas indiretas é a manutenção de nectários extraflorais em
Gossypium thurberi (algodão-selvagem) para alimentar formigas que
protegem a planta contra herbívoros (RUDGERS; STRAUSS, 2004).
Essas interações são ilustradas na Figura 3.
Figura 3. Defesa direta de uma planta contra o ataque pelo inseto
com efeitos negativos diretos ao inseto, além de defesas indiretas
da planta através da manutenção e ou atração de predadores que
se alimentam dos herbívoros. Esta figura também demonstra a
possibilidade de que as plantas atacadas liberem compostos
voláteis que induzem defesas nas plantas vizinhas (círculos).
Fonte: Dicke e Hilker (2003); Dicke et al. (2003a).
As pesquisas sobre as defesas constitutivas têm sido mais

difundidas, mas a importância da defesa constitutiva ou induzida
tem sido reconhecida por fitopatologistas e, nas plantas atacadas
por fungos, esses mecanismos de resistência induzida envolvem a
síntese de fitoalexinas específicas nas células próximas ao local
atacado para deter a invasão da doença (LEVIN, 1976; RYAN, 1983;
RHOADES, 1985).
As pesquisas de Feeny (1976) e Rhoades e Cates (1976)
forneceram as bases para a teoria da “defesa ótima” das plantas
(RHOADES, 1979), que prevê que as defesas são produzidas e
distribuídas nos tecidos das plantas de modo a obter os melhores
custos e benefícios, ou seja, tecidos com menor probabilidade de
ataque possuem níveis menores de defesas constitutivas e níveis
elevados de defesas induzidas e tecidos vegetais com maior
probabilidade de ataque contêm defesas constitutivas elevadas e
menos defesas induzidas (ZANGERL; RUTLEDGE, 1996). Segundo
Feeny (1976), defesas químicas estão relacionadas com a evidência
ou a atração do herbívoro pela planta enquanto Rhoades e Cates
(1976) postularam que plantas evidentes desenvolveram defesas
químicas quantitativas como os taninos, redutores de digestibilidade.
Plantas não evidentes acumulariam defesas qualitativas
(glucosídeos) em concentrações menores e com custos metabólicos
reduzidos. Bernays (1981) e Martin et al. (1987) argumentaram que
não havia evidência dos taninos interferindo na alimentação dos
herbívoros, porém Coley (1980) comprovou essa teoria de que os
taninos das plantas atuam como inibidores da digestão. Zangerl e
Rutledge (1996) investigaram variações de defesas entre plantas de
Pastinaca sativa com resultados consistentes com as predições da
teoria de defesa ótima. Para Kogan (1986), essa teoria pode não ser
a melhor, mas ajudou a explicar esses padrões de defesa e ataque
nas interações inseto–planta.
Fatores que afetam a defesa das plantas

Fatores ambientais, como temperatura, radiação solar,
fertilidade do solo, deficiência hídrica e pesticidas, podem favorecer
a resistência ou suscetibilidade da planta ao inseto e afetar as
interações entre esses dois organismos (KOGAN; PAXTON, 1983).
Para Gallun e Khush (1980), os níveis de resistência e a habilidade
de a planta reduzir a infestação e danos provocados por um inseto
podem ser o resultado de um ou mais mecanismos e, se o ataque
dos insetos estimula o acúmulo de defesas nas plantas, esses
insetos estão atuando como indutores (KOGAN; PAXTON, 1983).
A idade da planta, as folhas, os frutos e outros órgãos
infestados por herbívoros influenciam a capacidade de defesa; em
florestas temperadas, o desfolhamento por insetos e mamíferos
herbívoros é maior em folhas novas (COLEY, 1980). Holling et al.
(1977) estudaram plantas de bálsamo, insetos, vertebrados
herbívoros e inimigos naturais em florestas nas quais as plantas
mais velhas são mais suscetíveis às explosões populacionais do
inseto-herbívoro. Folhas velhas podem conter substâncias
deletérias, como os taninos, ou serem mais duras, mas não existe
evidência se esses efeitos são resultantes de substâncias
secundárias ou simplesmente do valor nutritivo mais baixo. Em
algumas plantas, essas substâncias estão concentradas nas folhas
novas, como os glucosídeos nas folhas de brássicas e alcaloides
nas folhas de batata (EDWARDS; WRATTEN, 1981). Feeny (1970)
estudou as relações entre a mariposa Operophtera brumata (L.)
(Lepidoptera: Geometridae) e as plantas de carvalho e observou
que as variações estacionais, qualitativas e quantitativas, dos
taninos nas folhas influenciaram o desenvolvimento do inseto e o
tanino presente em folhas mais velhas reduziu significativamente o
crescimento das lagartas e o peso das pupas. Moran e Hamilton
(1980) sugeriram que essa hipótese, de que a baixa qualidade
nutritiva dos tecidos é uma adaptação contra a herbivoria, deve ser
encarada como plausível, porém permanece incerta. Do ponto de
vista econômico, a perda de folhas velhas é menos importante
porque nessas folhas as taxas de fotossíntese são menores e,
consequentemente, deve existir um menor investimento na sua
proteção, pois a sua perda causa pouco impacto no fitness da planta
(GUTIERREZ; REGEV, 2005).
Um exemplo da variação de investimentos para a defesa foi
demonstrado por Zummo et al. (1984) em algodoeiro ao
investigarem a fenologia estacional e as concentrações de tanino e
gossipol (aldeído terpenol) e danos causados por Helicoverpa zea
(Boddie); e registraram que a quantidade e a qualidade do tanino
aumentaram gradualmente a partir do estágio cotiledonar, com um
pico no fim da floração, diminuindo quando os botões florais se
apresentavam em um terço do seu tamanho, aumentando a
vulnerabilidade da planta aos danos causados pala lagarta. No
algodoeiro, os taninos estão associados à redução no tamanho
dessas lagartas e sua sobrevivência (CHAN et al., 1978).
As respostas das plantas podem variar conforme o ataque por
um herbívoro especialista ou generalista. Na planta medicinal
Hypericum perforatum, a alimentação pelo besouro-especialista
Chrysolina quadrigemina (Suffrian) ou a simulação de dano físico
causaram um menor acúmulo de substâncias secundárias nos
tecidos, mas ocorreu um incremento de 30% a 100% nas
hiperacinas e hiperforinas quando um herbívoro generalista se
alimentou de uma pequena quantidade da planta (SIRVENT et al.,
2003). Essas substâncias possuem propriedades antimicrobiais,
antivirais, e anti-herbívoras.
Pesquisas sobre a erva daninha Silene latifolia Poir., originária
da Europa e introduzida acidentalmente na América do Norte há
cerca de 200 anos, sugeriram que ao escapar dos herbívoros
especialistas, a seleção natural favoreceu essas plantas na América
do Norte, pois investiram mais no crescimento e reprodução e
menos na defesa do que nas plantas que permaneceram na Europa
(BLAIR; WOLFE, 2004). Em outro exemplo, Zangerl e Berenbaum
(2005) examinaram um herbário com espécimes da erva europeia
Pastinaca sativa coletadas durante 152 anos e os resultados
revelaram aumento nas substâncias fotoquímicas presentes nesses
espécimes após a introdução acidental de um herbívoro importante,
a lagarta de Depressaria pastinacella (Duponchel) (Lepidoptera:
Depressariidae).
O custo da defesa
A alocação de recursos metabólicos destinados às defesas
físicas ou químicas contra os herbívoros deve representar um alto
custo energético e nutritivo para a planta (CHEW; RODMAN, 1979).
Defesas diretas e indiretas diferem nas suas exigências por
recursos metabólicos (HALITSCHKE et al., 2001) e podem ter várias
consequências no fitness da planta, dependendo do meio ambiente
(TURLINGS; BENREY, 1998). Plantas podem estar sob pressão de
seleção para coordenar os processos metabólicos necessários para
a defesa direta induzida e aqueles necessários para defesa indireta
ou tolerância. A quantidade e o tipo de defesa desenvolvidos pela
planta e seus tecidos ou órgãos estão relacionados com os riscos
que a planta enfrenta quando sofre ataque de um inseto, a
importância dos órgãos a proteger e os custos envolvidos
(RHOADES, 1983). Os órgãos de reprodução representam a base
da existência da planta e parecem estar melhor protegidos do que
as partes vegetativas, capazes de compensar os danos; admite-se
que plantas perenes possuem melhor proteção do que as plantas
efêmeras (KOGAN, 1986; PRICE,1984).
Feeny (1976) e Kogan (1986) sugeriram que havia poucas
evidências experimentais para estimar os custos para defesa, por
causa das dificuldades em se obter tais evidências. Após 20 anos,
Siemens et al. (2003) relataram que a evidência sobre os custos da
defesa induzida em sistemas naturais e na agricultura é descrita na
literatura, mas tem sido difícil estimar esses custos e geralmente
eles não são medidos em termos de fitness ou custo adaptativo da
planta. Cipollini et al. (2003) relataram que as defesas induzidas são
uma forma de plasticidade fenotípica adaptativa por meio da qual as
plantas economizam custos metabólicos ao acionar as defesas
diretas somente quando estas são necessárias e para incrementar a
defesa indireta pelos inimigos naturais, mas, ao mesmo tempo,
permitindo que as defesas constitutivas continuem em ação. Essa
coordenação permitiria à planta diminuir a defesa direta que poderia
afetar os inimigos naturais se esta fosse sequestrada pelo
herbívoro, e, ao mesmo tempo, estimular a defesa indireta
(CIPOLLINI et al., 2003). Hilker e Meiners (2002) tentaram medir os
custos ou benefícios das defesas induzidas usando os parâmetros
reprodutivos da planta, frutos e produção de sementes como moeda
corrente, mas não obtiveram resultados. A dificuldade em estimar
esses custos é complicada pelo fato de que as evidências que,
normalmente, admite-se serem defesas diretas, são difíceis de isolar
da enorme quantidade de outras alterações que ocorrem após o
ataque do inseto (RODA; BALDWIN, 2003).
A capacidade de ervas daninhas invadirem e colonizarem áreas
não indígenas tem sido atribuída a essa fuga do herbívoro,
permitindo a alocação de recursos antes usados na defesa química
e agora empregados no desenvolvimento e reprodução (ZANGERL;
BERENBAUM, 2005) e pode representar um meio de medir esses
custos em termos de fitness ou custo adaptativo.
Perspectivas dos insetos herbívoros
Herbívoros
Os herbívoros são os insetos mais numerosos na maioria dos
sistemas ecológicos naturais e, em alguns habitats, podem ser
responsáveis por cerca de 80% do material vegetal ingerido
anualmente (THOMPSON; ALTHOF, 1999). A habilidade do inseto
de se alimentar satisfatoriamente envolve uma sequência de
comportamentos em que cada etapa facilita a etapa seguinte, como
a localização do habitat da planta hospedeira, o reconhecimento do
alimento, a aceitação e a adequação desse alimento (SALT, 1935,
MATTHEWS; MATTHEWS, 1978; KOGAN, 1976). Mecanismos
comportamentais permitem aos herbívoros escolher o local onde
depositar os ovos ou a progênie em plantas que oferecem melhores
condições para o desenvolvimento da futura geração (KARBAN;
AGRAWAL, 2002).
Rhoades (1985), em um trabalho clássico, examinou as
interações de ofensa-defesa entre herbívoros e plantas e como
essas podem alterar suas propriedades químicas e afetar o
desenvolvimento dos herbívoros. Para se alimentar de plantas com
altos níveis de substâncias secundárias para defesa, herbívoros
adaptados necessitam investir recursos (custos) na desintoxicação e
isso afeta seu crescimento (RODA; BALDWIN, 2003). Karban e
Agrawal (2002) expandiram o esquema proposto por Rhoades
(1985) e apresentaram três estratégias empregadas pelos
herbívoros para explorar seus hospedeiros (Tabela 2). A primeira
estratégia é considerada a menos agressiva e envolve o fator
escolha, em que os herbívoros selecionam certas plantas e evitam
outras. A segunda estratégia envolve modificações na morfologia e
fisiologia do inseto que ocorreram com o tempo ecológico e
evolucionário para explorar os hospedeiros presentes e futuros. A
terceira estratégia, a mais agressiva, ocorre quando o herbívoro
manipula ativamente a planta hospedeira, muitas vezes, antes
mesmo de se alimentar como, por exemplo, ao induzir o hospedeiro
a desenvolver uma galha nutritiva.
Tabela 2. Estratégias de danos dos herbívoros e suas

consequências.
Dinâmica das
Dano Estratégia Tática Usada por
populações
Menos Herbívoros Populações

Escolha Fuga ou atração
agressivo oportunistas variáveis
Modificações
Metabolizar,
morfológicas e
desintoxicar
fisiológicas
Alterar a defesa e Herbívoros Populações

Mais
Manipular a planta nutrição da planta furtivos baixas (não
agressivo
hospedeira (stealth) variáveis)
Fonte: modificado de Rhoades (1985) por Karban e Agrawal (2002).
Táticas para evitar a defesa das plantas

Exemplos de insetos que evitam as defesas das plantas são
abundantes na literatura. Uma espécie de aboboreira, quando
atacada pelo besouro Epilachna tredecimnotata (Latreille)
(Coleoptera: Coccinellidae) mobiliza substâncias tóxicas para a
região afetada e o besouro corta uma trincheira circular na folha,
isolando a área onde se alimentará e impedindo essas substâncias
de interferir na sua alimentação (CARROL; HOFFMAN, 1980). Outro
besouro E. borealis (F.) (Coleoptera: Coccinellidae) exibe o mesmo
comportamento, uma adaptação contra as defesas da planta
hospedeira (TALLAMY, 1985). Ikeda et al. (1977) estudaram as
larvas das vespas dos pinheiros, Neodiprion rugifrons Midd., e
Neodiprion swainei Midd. (Hymenoptera: Diprionidae) e observaram
que elas se alimentavam somente de folhas velhas e evitavam as
novas, pois elas contêm uma resina ácida.
Dussourd (1999) investigou cinco espécies de insetos que se
alimentam de folhas e cortam trincheiras ou nervuras para evitar o
fluxo de resinas, floema, ou látex, reduzindo em 94% o fluxo dessas
substâncias convergindo para as áreas onde os insetos se
alimentam. Um dos insetos estudado foi Tetraopes tetrophthalmus
Forster, (Coleoptera: Cerambycidae), e nessa espécie houve uma
redução de 92% na ingestão dos fluidos.
Folhas, raízes e órgãos de reprodução apresentam uma
enorme diversificação morfológica, como pelos, tricomas, espinhos,
camada cerosa das folhas, tecidos rígidos e essas características
evoluíram como meio de defesa contra insetos e outros herbívoros.
Para superar essas defesas físicas das plantas, lagartas de
Mechanitis isthmia (Bates) (Lepidoptera: Ithomiidae) produzem uma
teia de fios de seda sobre os tricomas das folhas e caminham sobre
essa teia, alimentando-se nas margens das folhas (RATHCKE;
POOLER, 1975).
Comportamento gregário de alimentação é uma estratégia que
pode trazer vantagens para o herbívoro superar as defesas das
plantas e ajudar na defesa contra predadores e parasitoides e com
esse comportamento, muitos indivíduos da mesma espécie,
alimentam-se no mesmo hospedeiro ou partes deles. Alimentação
gregária é comum em afídeos, coleópteros, lepidópteros e
ortópteros, entretanto, essa estratégia aumenta os níveis de
competição intraespecifica, atrai predadores e pode aumentar a
probabilidade de defesas induzidas pelas plantas (KARBAN;
AGRAWAL, 2002).
Táticas de sequestro e metabolização
Muitos insetos herbívoros utilizam as substâncias tóxicas das
plantas em beneficio próprio por meio de mecanismos de
desintoxicação que permitem converter essas substâncias em
produtos menos tóxicos. Alguns insetos armazenam essas
substâncias em partes do corpo e são tóxicos para os seus
predadores e parasitoides (PRICE, 1984). Rothschild (1973) listou
43 espécies de insetos que sequestram essas substâncias das
plantas. Herbívoros adaptados a se alimentar de uma planta
especifica, frequentemente, possuem um sistema enzimático capaz
de metabolizar substâncias tóxicas e utilizá-las como nutriente. Esse
mecanismo foi estudado em detalhes por Rosenthal et al. (1977,
1983) no besouro bruquídeo Caryedes brasilienses Rolfe
(Coleoptera: Bruchidae) que se alimenta de sementes de Dioclea
megacarpa, uma leguminosa tropical tóxica para muitos organismos
inclusive outros bruquídeos. Essas sementes contêm canavanina,
um aminoácido não proteico que compete com a arginina resultando
em proteínas deficientes. As larvas de C. brasiliensis possuem uma
adaptação bioquímica que as permite discriminar entre a arginina e
a canavanina e, além disso, são capazes de degradar a canavanina
e utilizá-la como uma fonte de nitrogênio (ROSENTHAL et al.,
1978). Lagartas de Utetheisa ornatrix (L.) (Lepidoptera: Arctiidae)
removem e acumulam alcaloides das plantas hospedeiras e os
adultos transferem esses alcaloides para os ovos a fim de protegê-
los contra predadores (DUSSOURD et al., 1984).
Eisner et al. (1974) estudaram larvas herbívoras de Neodiprion
sertifer Midd. que se alimentam de pinheiro, removem resinas e as
armazenam em divertículos no estômago. Quando perturbadas por
um predador, essas larvas expelem uma gota de fluido viscoso com
propriedades químicas idênticas à resina dos pinheiros,
desagradável aos predadores vertebrados e que gruda nas partes
bucais de insetos pequenos. Essa resina é um deterrente para
outros insetos, porém essas larvas de N. sertifer Midd. se
adaptaram a essas resinas e as usam em beneficio próprio (OWEN,
1980a).
O sequestro de toxinas de plantas pelos herbívoros é,
frequentemente, correlacionado com a coloração aposemática e o
comportamento gregário (MULLER, 2003). Adultos e ninfas de
Oncopeltus fasciatus (Dallas) (Hemiptera: Lygaeidade) removem
glucosídeos de sementes de Asclepias syriaca (Asclepiadaceae) e
armazenam essas substâncias nos estágios imaturos e adultos, e
esses glucosídeos parecem estar associados à habilidade de esse
inseto metabolizar esses tóxicos (DUFFEY; SCUDDER, 1974) e
transformar sua hemolinfa em um repelente aos predadores.
Um dos exemplos mais conhecidos de aposematismo é o que
ocorre entre as borboletas da família Danaidae e as plantas da
família Asclepiadaceae. Essas borboletas apresentam cores
vistosas, alaranjadas e pretas ou brancas e pretas, e uma espécie
dessa família é a borboleta Dannaus plexippus (L.), que se alimenta
de plantas do gênero Asclepias. No sudoeste dos Estados Unidos
duas espécies dessas plantas (Asclepias curassavica e A.
humictrata) contêm cardenolídeos, substâncias tóxicas e de sabor
amargo que provocam vômitos e, quando ingeridas em grande
quantidade, causam a morte em pássaros e gado (DALY et al.,
1978). As lagartas de D. plexippus adquirem essas substâncias
tóxicas e as transferem para os adultos, as quais se concentram nas
asas, partes que os pássaros bicam primeiro. Pássaros insetívoros
regurgitam após comer uma dessas borboletas e passam a evitá-
las, como qualquer outra borboleta com características parecidas.
A borboleta Limenitis archippus (Cramer) (Nymphalidae) é
semelhante nas cores e marcas a D. plexipus e vive nas mesmas
áreas, contudo é menos comum. Pássaros que tiveram experiência
prévia com a D. plexippus evitam as espécies de L. archippus que
não são tóxicas. Bates (1862), citado em Owen (1980b), sugeriu que
essas espécies de borboletas não tóxicas, chamadas miméticas,
estão protegidas contra predadores porque se parecem com as
espécies tóxicas, chamadas modelos, e que a semelhança entre os
dois grupos resultou por seleção natural. Testes conduzidos em
laboratório demonstraram que quando essas borboletas foram
criadas em plantas próximas taxonomicamente (diferentes espécies
de Asclepiadaceae), mas que não possuíam substâncias tóxicas,
nenhuma delas foram tóxicas aos predadores (HUHEEY, 1984).
Manipulação da planta hospedeira

Galhas são um exemplo de como alguns insetos modificam a
planta hospedeira antes mesmo de se alimentar. Galhas são
provocadas por insetos, ácaros ou outros organismos por meio da
alimentação ou de atividades de oviposicão. Insetos responsáveis
pela indução de galhas são espécies-específicos e algumas vezes
específicos de tecidos vegetais. Em razão dos danos físicos
provocados ou por meio da introdução de secreções salivares, a
produção de hormônios de crescimento da planta aumenta e causa
hipertrofia e hiperplasia, o aumento no tamanho e no número de
células e, como consequência, uma estrutura anormal
(WAWRZYNSKI et al., 2005).
Williams e Whitham (1986) investigaram os padrões de queda
de folhas em duas espécies de choupos (Populus) e quantificaram o
impacto provocado na sobrevivência de duas espécies de afídeos
que provocam galhas nessas plantas. Os estudos sugeriram que a
queda prematura das folhas foi induzida pelo ataque dos afídeos e
essa resposta da planta reduziu a população desses insetos em
25% e 53% nas duas espécies de plantas estudadas. As folhas com
galhas declinaram em qualidade uma semana após a colonização
pelos afídeos e essa resposta induzida pelo inseto é seletiva e
dependente da quantidade de galhas provocadas.
Insetos também podem reduzir a eficiência das defesas das
plantas (taninos ou substâncias fotoativas) quando enrolam as
folhas ao redor do corpo e se alimentam dentro desse tubo em que
a redução da luz provoca um decréscimo na dureza das folhas, no
conteúdo de tanino e outras substâncias fotoativas como a
hiperacina (BERENBAUM, 1987; SANDBERG; BERENBAUN, 1989;
SAGERS, 1992). Herbívoros podem impedir a defesa direta das
plantas ao produzirem substâncias que estimulam a planta a reduzir
as defesas induzidas (RODA; BALDWIN, 2003) e as lagartas de
Manduca sexta (L.) podem regurgitar componentes que têm sido
identificados na redução da produção de nicotina pela planta
(HALITSCHKE et al., 2001).
As táticas de ofensa usadas pelos herbívoros podem incluir
alterações morfológicas e fisiológicas nas plantas e no inseto, e as
adaptações morfológicas do aparelho bucal estão associadas com
as estratégias de alimentação. Toju e Sota (2006) estudaram um
coleóptero predador de sementes de camélia e, nesses besouros, o
comprimento do rostro é uma estratégia de ofensa e a espessura do
pericarpo nas sementes é a defesa da planta; essas duas
características estão correlacionadas nas populações desses
insetos e plantas. O aparelho bucal de hemípteros e homópteros
sugadores capacita esses insetos a inserirem seus estiletes entre
cavidades ou ductos com toxinas, evitando espacialmente essas
toxinas (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).
Herbívoros generalistas e especialistas

Dethier (1954) originou o conceito de que, em insetos fitófagos,
a evolução tem se dirigido da polifagia em direção à monofagia.
Rhoades (1979) argumentou que esse conceito de que, no decurso
do processo evolucionário, a polifagia primitiva conduziu à
monofagia não resiste a uma análise crítica, pois se esses insetos
polífagos evoluíram em direção a plantas hospedeiras mais restritas,
por que existem ainda tantas espécies polífagas? Em relação aos
recursos e ao número de espécies de plantas disponíveis, as
vantagens apontam para os polífagos, porém o número
relativamente grande de insetos especialistas indica que existem
vantagens sobre a polifagia (BERNAYS; GRAHAM, 1988).
Monofagia extrema parece ser desvantajosa do ponto de vista
evolucionário, exceto nos casos em que a planta utilizada pelo
inseto monófago é perene e abundante, pois, do contrário, as
flutuações nas populações dessas plantas provocariam um efeito
catastrófico na população do inseto (BECK; SCHOONHOVEN,
1980).
A maioria dos herbívoros é especializada nas suas plantas
hospedeiras e um menor número de espécies são generalistas
(BERNAYS; CHAPMAN, 1994) como o gafanhoto Schistocerca
gregaria (Forsk.) (Acrididae), enquanto outras espécies são
especialistas como o besouro Diabrotica longicornis (Say)
(Coleoptera: Chrysomelidae) que se alimenta apenas em partes
especificas de raízes de plantas de milho (BECK; SCHOONHOVEN,
1980). Em razão dessas exigências específicas, os insetos
especialistas são menos abundantes que os generalistas, que
possuem exigências mais flexíveis (PIANKA, 1994). Raubenheimer
e Simpson (2003) examinaram a nutrição em Locusta migratoria
(L.), um especialista que se alimenta de gramíneas e a S. gregaria,
um herbívoro generalista, e os resultados concordam com a
previsão de que os generalistas possuem maior flexibilidade
comportamental e fisiológica nas respostas ao desequilíbrio de
nutriente do que os insetos especialistas.
Se muitos insetos têm hábitos alimentares restritos e outros são
mais flexíveis, Bernays e Graham (1988) deduzem que ambos
possuem adaptações para explorar alimentos e habitat diferentes,
mas a existência de um número relativamente grande de
especialistas implica que essa estratégia pode ser vantajosa. Nos
insetos especialistas adaptados a tolerar as defesas das plantas
hospedeiras, a redução dos custos metabólicos pode ser uma
vantagem (FEENY, 1975). A estratégia do generalista é mais
adaptativa, proporcionando maiores alternativas quanto ao alimento
e abrigo (PRICE, 1982), mas estes têm que selecionar o alimento
adequado entre plantas que podem variar em qualidade nutricional e
também incluir defesas para as quais não estão adaptados
(HOWARD, 1987). Em relação à teoria da evidência das plantas
(FEENY, 1976), insetos especialistas necessitam dispor de mais
tempo e energia para encontrar a planta hospedeira, menos
evidente, e expostos a fatores que aumentam sua mortalidade,
enquanto para os generalistas, a evidência das plantas não é tão
importante (RHOADES; CATE, 1976; RHOADES, 1979). Pesquisas
recentes sugerem que, nos especialistas, a busca pode ser mais
eficiente por causa dos sinais químicos, enquanto a variedade de
hospedeiros do generalista pode ser mais limitada.
Cornell e Hawkins (2003) examinaram quatro previsões da
teoria da coevolução fitoquímica usando dados de literatura sobre a
distribuição e toxidez de fitoquímicos e a especialização desses
herbívoros. Essa teoria prevê que: 1) herbívoros podem adaptar-se
a novas substâncias químicas mais tóxicas tornando-se
especialistas; 2) podem tornar-se generalistas e alimentar-se em
qualquer hospedeiro em particular, mas com menos sucesso; 3) as
substâncias tóxicas mais disseminadas são menos tóxicas do que
aquelas com uma distribuição mais restrita; 4) essa previsão sugere
que a previsão 3 se aplica mais aos generalistas do que aos
especialistas e deve depender da presença ou ausência da
substância química na planta-hospedeira normal. As previsões 3 e 4
estão relacionadas com os mecanismos de fuga e irradiação na
teoria que afirma que se um grupo de espécies de plantas com
novas substâncias químicas se diversifica, essas substâncias se
disseminam e eventualmente os herbívoros se adaptam e as
“desarmam”.
Outros hábitos alimentares

Todos os organismos são consumidores, além disso, nos
insetos, esse termo inclui relações tróficas específicas e hábitos
alimentares bastante diversificados, mas que em geral podem ser
classificados em detritívoros, omnívoros, carnívoros, canibais, ou
herbívoros e algumas espécies podem se enquadrar em mais de
uma dessas classificações. Muitos insetos generalistas predadores
alimentam-se primariamente de presas, mas podem também se
alimentar de plantas, podem ser espécies monófagas e se alimentar
de uma planta especifica; estenófaga, alimentando-se de poucas
espécies, ou polífaga em que uma grande variedade de plantas é
consumida. Essas categorias são úteis, entretanto, a diversidade de
processos biológicos em insetos proporciona um número abundante
de exceções.
Detritívoros – são os insetos que se alimentam de matéria
orgânica em decomposição, reciclando os nutrientes, e essa
atividade acelera a decomposição de qualquer matéria orgânica
morta. Insetos detritívoros incluem coleópteros, himenópteros,
dípteros e outros grupos (ver capítulo 16).
Simbiose – é a relação ecológica estreita entre indivíduos de
duas ou mais espécies diferentes. Em alguns casos essa relação
simbiótica pode beneficiar uma das espécies envolvidas, as duas
espécies, ou nenhuma delas. Uma das estratégias empregada por
insetos para explorar as plantas envolve a presença de simbiontes e
exemplos incluem as simbioses de nutrição, polinização, defesa,
abrigo e outros tipos (ver capítulo 6).
Canibalismo – Fox (1975) definiu canibalismo como uma
predação intraespecífica, um comportamento comum em vários
animais em resposta a fatores ambientais. Kirkpratick (1957, citado
por FOX, 1975) afirmou que canibalismo é raro entre predadores
terrestres e alguns herbívoros eventualmente são canibais mesmo
na presença de alimento vegetal abundante e observações de
canibalismo envolvem espécies normalmente herbívoras. Lagartas
das borboletas Dannaus plexippus (L.) e Dannaus gilippus ssp.
berenice (Queen) (Danaidae), após a eclosão e o início da alimen‐
tação, destruíram outros ovos e ao mesmo tempo alimentavam-se
da planta. Segundo Fox, 1975, em alguns herbívoros, o canibalismo
e a predação estão associados aos benefícios nutricionais obtidos e,
provavelmente, o canibalismo ocorre quando o alimento vegetal é
escasso ou menos nutritivo (citado por KARBAN; AGRAWAL, 2002).
Canibalismo, geralmente, aumenta em condições de estresse,
quando as densidades populacionais são altas, o alimento é
escasso e os canibais frequentemente obtêm um beneficio
nutricional. Em experimentos de laboratório, canibalismo de ovos
por dois biótipos de Tribolium castaneum (Herbst) (Tenebrionidae)
reduziu futuras competições para as larvas, e parece ter um valor
seletivo (VIA, 1999) (ver capítulo 9).
Carnivoria – predadores e parasitoides que se alimentam de
outros insetos são carnívoros, mas estes também podem se
alimentar de pólen e néctar. Carnivoria ocorre, principalmente, nas
ordens Coleoptera, Diptera, Neuroptera, Hemiptera e Odonata. Nos
predadores, as características são as seguintes: as presas são
mortas, consumidas instantaneamente e inteiramente, muitas
dessas presas são consumidas durante seus estágios de
desenvolvimento e o predador não tem nenhuma associação
fisiológica com a presa. Parasitoides também são carnívoros, mas
suas características são diferentes: o inseto hospedeiro não morre
instantaneamente, mas é consumido lentamente durante o
desenvolvimento do parasitoide; somente um hospedeiro é
consumido durante o desenvolvimento do parasitoide e este
mantém uma associação fisiológica com o seu hospedeiro. Root
(1967) definiu guilda como um grupo de espécies que exploram a
mesma fonte de recursos ambientais do mesmo modo, e predação
intraguilda ocorre entre membros da mesma guilda (POLIS et al.,
1989). Essa predação intraguilda é uma combinação de competição
e predação - parasitismo, se alimentar e eliminar espécies que usam
os mesmos recursos, às vezes limitados e, consequentemente, são
competidores em potencial (POLIS et al., 1989). Espécies de insetos
podem ser carnívoros durante a fase larval e herbívoros quando se
tornam adultos ou vice-versa como Chrysoperla (Neuroptera) ou
moscas da família Empidae (ver capítulos 21–24).
Omnivoria – insetos onminívoros se alimentam de material
animal ou vegetal e acredita-se que a omnivoria evoluiu de um
estado ancestral de herbivoria reforçado pela propensão e
habilidade dessa espécie ancestral herbívora em capturar e
consumir a presa (SWEET, 1979). Eubanks et al. (2003)
encontraram evidências de que insetos se alimentando de pólen,
sementes e de uma enorme variedade de outros alimentos estão
correlacionadas com a evolução da omnivoria em linhagens de
Heteroptera terrestres cujos ancestrais eram herbívoros e
predadores. Antes se pensava que a omnivoria não era comum
(PIMM, 1980) ou que conduzia à instabilidade das cadeias
alimentares (PIMM; LAWTON, 1978) e existem menos
conhecimentos sobre os insetos omnívoros nas cadeias alimentares
do que o conhecimento dos insetos que se ajustam em níveis
tróficos bem definidos. Entre os ecologistas, existe um
reconhecimento crescente de que a omnivoria é muito mais comum
e importante nas cadeias alimentares do que se pensava
tradicionalmente (TILLBERG; BREED, 2004). Esses autores
estudaram a formiga neotropical Paraponera clavata (F.)
(Formicidae) e descobriram que, nessa espécie, a ingestão de
néctar e presas animais é essencial para manter a biomassa
observada dessa formiga nas florestas neotropicais úmidas.
As substâncias secundárias e os
níveis tróficos terciários
As características de uma planta, como as substâncias
secundárias, tricomas, dureza dos tecidos e outras, podem afetar as
interações entre herbívoros e seus inimigos naturais ao atuarem
diretamente sobre o herbívoro, o inimigo natural ou ambos (PRICE
et al., 1980). Hufbauer e Via (1999) sugeriram que a evolução entre
insetos herbívoros e seus parasitoides pode ser influenciada pelo
relacionamento entre o inseto herbívoro e sua planta hospedeira e
demonstraram que populações de afídeos da ervilha podem se
especializar em alfafa, trevo ou outros hospedeiros, mas afídeos
especializados em alfafa foram parasitados com menos sucesso do
que os afídeos especializados em trevo, não importando se o
parasitoide era proveniente de alfafa ou trevo.
Uma vasta literatura tem descrito os efeitos das toxinas de
plantas nos consumidores primários, mas pouco é conhecido sobre
o impacto dessas toxinas nos inimigos naturais (PRICE et al., 1980;
PRICE, 1982). O fato de que uma planta pode tornar um inseto
resistente ao parasitismo foi registrado por Morgan (1910) e Gilmore
(1938 a,b), quando observaram que as lagartas do mandarová do
fumo Manduca sexta (L.) e Manduca quinquemaculata (Haworth)
(Lepidoptera: Sphingidae) criadas em plantas de fumo com altas
concentrações de nicotina reduziram a sobrevivência do parasitoide
Cotesia congregatus (Say) (Hymenoptera: Braconidae). Campbell e
Duffey (1979) registraram que quando lagartas de Helicoverpa zea
(Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae) ingerem tomatina, esse alcaloide
pode ser tóxico ou mesmo letal ao parasitoide Hyposoter exiguae
(Viereck) (Hymenoptera: Ichneumonidae). Plantas com altas
concentrações de tomatina deveriam estar bem defendidas contra
herbívoros, no entanto, são mais vulneráveis, pois a tomatina afeta
pouco a lagarta e muito o parasitoide (PRICE, 1986). Outros
aleloquímicos de plantas, entretanto, são benéficos aos
parasitoides, em experimentos de laboratório com Diaeretiella rapae
(McIntosh) (Hymenoptera: Braconidae) um parasitoide ao qual foi
oferecido colônias de afídeos em plantas de beterraba e em plantas
de crucífera, o parasitoide preferiu parasitar os afídeos em crucífera,
pois essas plantas possuem uma substância que orienta o
parasitoide para encontrar a planta e depois o afídeo (READ et
al.,1970). Outros resultados de pesquisas envolvendo os
aleloquímicos, insetos herbívoros e inimigos naturais desses
herbívoros demonstram a complexidade dessas interações
envolvendo vários níveis tróficos.
Para De Moraes et al. (2000), a demonstração de que
parasitoides são atraídos pelos compostos voláteis liberados pelas
plantas em resposta ao ataque dos insetos herbívoros gerou
considerável interesse nos últimos dez anos e esses autores
apresentaram desenvolvimentos mais recentes na investigação das
interações planta–parasitoide. Alborn et al. (1997) isolaram o
composto volicitin de secreções orais de lagartas de Spodoptera
exigua Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) e aplicaram nas folhas de
plântulas de milho induzindo essas plântulas a liberar compostos
voláteis que atraíram vespas parasitas dessa lagarta. A simulação
de danos sem a aplicação de voliticin não liberou compostos
voláteis para atrair as vespas. Heliothis subflexa (Guenée)
(Noctuidae: Heliothinae) alimenta-se de frutos de Physalis angulata
e estes não contêm ácido linoleico, uma exigência para o
desenvolvimento de muitos insetos (DE MORAES; MESCHER,
2004) e H. subflexa superou essa deficiência nutricional, entretanto,
seu parasitoide Cardiochiles nigriceps Viereck requer ácido linoleico
e isto reduz a vulnerabilidade de H. subflexa por meio de uma forma
de “cripsis“ bioquímica.
Fatores abióticos nas interações tritróficas

O clima e outros fatores abióticos, bem como fatores bióticos
(competição, inimigos naturais) limitam a distribuição de plantas e
artrópodos (ANDREWARTHA; BIRCH, 1954) e as condições
meteorológicas de temperatura, chuvas, ventos e umidade relativa
afetam no curto prazo seu desenvolvimento, sua abundância e sua
mortalidade (WELLINGTON et al., 1999). Insetos desenvolveram a
capacidade de perceber sinais no meio ambiente que avisam a
aproximação de mudanças sazonais e respondem a esses sinais
passando por modificações fisiológicas, morfológicas e
comportamentais que os preparam para enfrentar condições
desfavoráveis. Fatores abióticos, como as características de
nutrição, pH e outros fatores do solo, podem ter consequências
diretas ou indiretas nas populações naturais e afetar diversamente
cada espécie na cascata trófica, e esses fatores afetam a
dormência, migração e polifenismo (NECHOLS et al., 1999).
Consequentemente, o crescimento da planta pode ser regulado por
fatores abióticos e nutrição do solo e estes podem afetar os níveis
tróficos terciários de baixo para cima bottom up e a herbivoria ou
predação afeta estes níveis de cima para baixo top-down, o efeito
cascata na cadeia alimentar (HAIRSTON et al., 1960; FRETWELL,
1987) e a soma dessas interações determina as regulações das
espécies.
O efeito da temperatura na taxa de crescimento de uma planta,
do herbívoro e predador, é demonstrado na Figura 4a como índices
de crescimento (0–1) conforme a temperatura. Observar que cada
espécie apresenta valores diferentes de limites mínimos e máximos
de temperatura, umidade e outros fatores abióticos. Os efeitos de
temperatura e umidade (frequentemente definidos como deficit de
saturação) nos índices de crescimento são demonstrados na Figura
4b e representam os limites médios favoráveis para as três espécies
com respeito a esses dois fatores (GUTIERREZ, 2001). Padrões
hipotéticos desse índice são representados pela linha tracejada e
demonstram as variações que podem ocorrer e afetar o
desenvolvimento das espécies através do tempo, local e intervalo de
anos, e as condições favoráveis para o desenvolvimento dessas
espécies ocorrem somente quando os valores observados se
sobrepõem aos limites favoráveis para a espécie. Os efeitos de
alguns fatores abióticos na biologia das espécies são examinados a
seguir.
Figura 4. Efeitos de fatores abióticos nas espécies em uma cadeia

alimentar tritrófica: (A) efeitos de temperatura na taxa de
crescimento indexada (índice de temperatura, 0 < IT < 1); e (B) os
efeitos indexados de umidade (0 < IU < 1) e temperatura (IT) das
espécies. A linha tracejada representa os valores semanais de IU e
IT começando da semana 1, enquanto as três formas oblongas
definem os limites favoráveis para as três espécies (ver o texto).
Fonte: Gutierrez (2001).
A umidade e a temperatura do meio ambiente são fatores
importantes e a sobrevivência dos insetos depende do equilíbrio de
água no corpo (CHAPMAN, 1982). O movimento do ar,
frequentemente, causa um deficit de saturação considerável no
conteúdo de água da planta (RAMSAY et al., 1983) e insetos que
vivem expostos na folhagem reduzem os riscos de dessecação por
meio de adaptações morfológicas e um sistema respiratório eficiente
(DALY et al., 1978) ou, ainda, pelo comportamento, abrigando-se
nas folhagens ou tornando-se ativos à noite quando esses riscos de
dessecação são menores. Costa e Varanda (2002) estudaram a
construção de abrigos foliares em Stenoma scitiorella Walker e
concluíram que nessa espécie esse comportamento provavelmente
foi selecionado em resposta à pressão exercida por outros fatores
seletivos como, por exemplo, a proteção dessas lagartas contra a
dessecação ou predação.
As plantas também produzem microclimas que podem ser muito
diferentes do clima da região ou mesoclima (EDWARDS;
WRATTEN, 1981). Baumgaertner e Severini (1987) mediram a
temperatura no habitat de pupas de Phyllonorycter blancardella (F.)
(Lepidoptera: Gracillariidae) minador das folhas das macieiras e
encontraram considerável diferença entre a temperatura no ar, nas
folhas e no interior das minas, e durante o dia as temperaturas nas
minas foram mais altas do que nas folhas.
Howard et al. (2002) demonstraram que enxames de vespas de
Apoica pallens (Olivier) emigraram no início do pôr do sol, e a
emigração se completou antes que a claridade diminuísse
completamente.
Fennah (1963) registrou que as ninfas e adultos de tripes se
alimentavam na parte inferior da folha, porém, se esse lado da folha
fosse exposto ao sol, os insetos se deslocavam para a parte
superior não atingida pelo sol e, em condições de alta umidade, se
alimentavam do lado inferior ou do lado superior da folha, evitando a
exposição ao sol. Muitos insetos diminuem sua atividade durante
períodos de ventos fortes ou quando o tempo está encoberto e
durante essas condições os adultos de Pieris rapae (L.)
(Lepidoptera: Pieridae) não voam e as fêmeas não depositam seus
ovos nas plantas (GOSSARD; JONES, 1977). Estudos sobre
herbívoros em carvalhos sugeriram que os períodos de secas na
região estudada podem ser um dos fatores que reduz a abundância
de minadores das folhas nessas árvores (YARNES; BOECKEN,
2005).
As condições meteorológicas influenciam as interações tróficas
entre as espécies e consequentemente o sucesso do controle
biológico (HUFFAKER et al., 1971). Um exemplo clássico dos
efeitos de temperatura no controle biológico ocorre com a
cochonilha, Icerya purchasi Maskell, que em áreas com temperatura
mais elevadas são controladas pelo predador natural Rodolia
cardinalis Mulsant e em áreas mais frias são controladas pelo
parasitoide Crytochaetum iceryae (Will.) (QUEZADA; DEBACH,
1973). Outros exemplos são o afídeo-da-alfafa, Therioaphis
maculata (Buckton) (FORCE; MESSENGER, 1964), a cochonilha-
da-oliveira Parlatoria oleae (Colvée) (HUFFAKER; KENNETT, 1966;
ROCHAT; GUTIERREZ, 2001), e a cochonilha Aonidiella aurantii
(Maskell) (MURDOCH et al., 2005).
Para examinar as interações entre os fatores bióticos e
abióticos é necessário desenvolver modelos de populações que
incorporem esses fatores, visto que estes afetam a biologia de cada
espécie. Estudos de campo sobre as interações entre Aspidiotus
nerii Bouché (Hemiptera: Aspididae) (cochonilha do oleandro);
plantas de Umbellularia californica (louro da Califórnia); o
parasitoide Aphytis chilensis (Howard) (Hymenoptera: Aphelinidae) e
o predador Rhysobius lophanthae (Blaisd.) (Coleoptera:
Coccinellidae) na área da baía de São Francisco, na Califórnia,
demonstraram que o coleóptero foi o inimigo natural mais
importante. Usando um modelo matemático para examinar os
efeitos do tempo (temperatura, chuvas, radiação solar) nessas
interações e por meio das zonas ecológicas da Califórnia, Gutierrez
e Pizzamiglio (2007) obtiveram resultados que confirmaram que o
coleóptero foi eficiente em áreas mais frias. Entretanto, em geral, o
parasitoide foi mais eficiente no controle da cochonilha
especialmente nas áreas com temperaturas mais elevadas (Figura
5).
Figura 5. Mapas por Sistema Geográfico de Informação (GIS) de
log10, número médio de larvas e adultos da A. nerii (Co) acumulados
anualmente, ovos e larvas de A. chilensis (Ac), e larvas e adultos de
R. lophanthae (Rl) período de 1995-2005 em regiões da Califórnia
com potencial para o cultivo de oliveiras, com elevação abaixo de
750 m: (respectivamente : A. nerii, A. chilensis, e R. lophanthae
(Figura 5A–C).
Fonte: Gutierrez e Pizzamiglio (2007).
Esse modelo confirmou estudos de campo na Bacia

Mediterrânea, onde a variação do clima é similar à área estudada na
Califórnia. Diversos sistemas tritróficos, como as culturas de alfafa,
algodão, café, videira e outros, têm sido modelados nessa maneira
fornecendo importantes conhecimentos ecológicos e econômicos e
o efeito de mudanças climáticas nesses sistemas. Esses modelos
poderiam ser usados para estimar os custos das defesas diretas e
induzidas pelos herbívoros nas plantas (Figura 2) (GUTIERREZ;
REGEV, 2005).
As populações humanas continuam a aumentar
exponencialmente e, como consequência, a demanda por alimento
para os seres humanos e animais, bem como para a produção de
fibras. As plantas são as principais fontes de alimento e fibras e os
insetos são os maiores competidores por esses recursos. O
desenvolvimento de técnicas modernas de cultivo, como a
mecanização agrícola, e o emprego de herbicidas e inseticidas têm
permitido o cultivo de áreas extensas e a utilização de um número
restrito de espécies, diminuindo a diversidade vegetal (CROMARTIE
JUNIOR, 1981). O uso de agrotóxicos, muitas vezes, tem provocado
a erupção de pragas secundárias, a resistência dos insetos a esses
produtos e a degradação do meio ambiente (VAN DEN BOSCH,
1978) e esses fatores estimularam a pesquisa de produtos naturais
como os inseticidas botânicos, semioquímicos, aleloquímicos e a
manipulação genética de plantas. Um progresso considerável tem
sido feito no desenvolvimento e na aplicação de semioquímicos
como os feromônios para detecção, monitoramento, bloqueio no
sistema de comunicação para o acasalamento e o controle de
insetos-praga (CARDÉ; MILLAR; 2004). As informações sobre
períodos de quiescência do bicudo do algodoeiro e sua emergência
na primavera têm sido usadas para desenvolver um programa de
erradicação desse inseto usando feromônios e pesticidas
(DICKERSON et al., 1987). O uso de feromônios sintéticos para
evitar o acasalamento de Cydia pomonella (L.), Grapolita molesta
Busck, Endipiza viteana Clemens e outras espécies são exemplos
comuns na literatura. Desde 1970, foram publicadas mais de 548
pesquisas sobre cairomônios, mas não existem revisões gerais
exceto para coleópteros Cerambycidae e Scolytidae em sistemas de
florestas (ALLISON et al., 2004; SUN XIAO-LING et al., 2006).
O controle de insetos por meio de cultivares resistentes é uma
estratégia importante e envolve o estudo das defesas químicas
estabelecidas na planta, o comportamento, a fisiologia, os órgãos
sensores e a genética dos insetos (SAXENA; BARRION, 1985).
Para Bernays (1983), a melhor estratégia seria aumentar as defesas
presentes na planta e cuja ação sistêmica é restrita à própria cultura
e a biologia molecular provocou uma revolução nos conhecimentos
sobre as defesas induzidas e re-focalizou a atenção para o potencial
de exploração dos mecanismos de resistências endógenas das
plantas e, consequentemente, a proteção das culturas (FERRY et
al., 2004).
O desenvolvimento de inseticidas botânicos progrediu nos
últimos 50 anos desde a descoberta de que as folhas de Melia
azedarach e outras plantas relacionadas continham substâncias que
inibiam a alimentação em Schistocerca gregaria (Forsk.)
(SCHOONHOVEN, 1982), e produtos comerciais são disponíveis.
Avermectin, um produto natural obtido pela fermentação de um
microrganismo do solo, Streptomices avermectilis, já comercializado
é eficiente no controle de ácaros, com poucos efeitos para os
insetos benéficos (PUTTER et al., 1981; DYBAS; GREEN, 1984;
BULL, 1986). Avermectin é usado em mais de 50 produtos agrícolas
na Califórnia e, apesar de ser um produto natural, é tóxico para
peixes e outros invertebrados aquáticos (Pesticides Action Network
– PAN). O fungo entomopatogênico Metarhizium anisopliae var.
acridum tem sido usado para controlar gafanhotos na África
(ARTHURS; THOMAS, 2000) e outros insetos no Brasil.
Roitberg (2007) revisou pesquisas na área de manipulação do
comportamento de insetos no manejo de pragas e advertiu que a
resposta de comportamento do inseto aos vários estímulos pode
variar muito sob condições diferentes e, consequentemente, deve
ser entendida através dos conceitos de ecologia comportamental
antes de seu uso em programas de manejo de pragas como o uso
de atraentes, cairomônios, feromônios e outras táticas.
O avanço da biotecnologia permitiu a introdução de genes em
plantas (HORSCH et al., 1985) e o Bacillus thuringiensis tem sido
usado em razão da seletividade de sua toxina, relativa simplicidade
genética determinada por um único gene, facilitando a transferência
para outro organismo (LINDQUIST; BUSCH-PETERSEN, 1987) e
também porque se pensou que não fosse tóxico ao meio ambiente
(LUTTRELL; HERZOG, 1994). Keeping et al. (2007) sugeriram o
uso de milho geneticamente modificado como uma cultura-
armadilha para atrair Eldana saccharina Walker (Lepidoptera:
Pyralidae), praga de cana-de-açúcar na África do Sul e o uso de
táticas de push-pull no manejo desse inseto.
Algodão transgênico, soja e outras plantas cultivadas foram
desenvolvidos visando ao controle de lepidópteros, com maior
sucesso contra a lagarta-rosada, Pectinophora gossypiella
Saunders, e menor sucesso contra outras pragas e, além disso,
afetando a eficiência de inimigos naturais (GUTIERREZ et al.,
2006). Pemsl et al. (2005) analisaram os benefícios econômicos do
uso de algodão transgênico Bt e seu papel nas erupções de pragas
secundárias, e o uso de culturas transgênicas resistentes aos
herbicidas tem resultado em um aumento no uso de herbicidas,
provocando o desenvolvimento de resistência em algumas ervas
daninhas e efeitos deletérios em anfíbios (HAYES, 2003; RELYEA,
2005).
Por último, a aplicação de determinadas teorias ecológicas em
ecossistemas profundamente alterados (agricultura) é questionável
(LEWIS; WILSON, 1980), não obstante, as pesquisas na área das
interações inseto–planta continuarão a fornecer as informações
necessárias para o desenvolvimento de novas tecnologias de
manejo de insetos, ecologicamente compatíveis com o meio
ambiente. Essa conclusão foi escrita em 1991 (PIZZAMIGLIO,
1991), contudo, ainda é válida, apesar do progresso considerável na
área de análise de agroecossistemas e sistemas multitróficos
naturais (GUTIERREZ; BAUMGÄRTNER, 2007).
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Capítulo 6
Os simbiontes e a nutrição dos
insetos
Edson Hirose
Antônio R. Panizzi
Introdução
Os insetos são os organismos de maior sucesso sobre a Terra,
em parte, por causa da capacidade de se alimentar de uma ampla
variedade de dietas (ISHIKAWA, 2003). Muitas dessas dietas
apresentam deficiências nutricionais que, em parte, podem ser
supridas por microrganismos (TAMAS et al., 2002). Assim, os
microrganismos durante milhões de anos de evolução influenciaram
o desenvolvimento e a sobrevivência dos insetos, quer servindo de
alimento, quer fornecendo vias metabólicas novas; os insetos, por
sua vez, permitiram a disseminação desses microrganismos
(BERENBAUM, 1988; WERNEGREEN, 2004; SCHULTZ et al.,
2005).
O termo simbiose foi utilizado pela primeira vez por Anton Bary,
em 1879, para definir uma associação íntima entre organismos de
diferentes espécies, normalmente entre um hospedeiro e um
microrganismo (RIO et al., 2003). Apesar de a simbiose representar
todas as relações do parasitismo até o mutualismo, o termo é
normalmente utilizado para relações onde há benefício mútuo.
Muitos microrganismos estão envolvidos no processamento
alimentar dos insetos. Por exemplo, insetos que se alimentam de
dietas de difícil digestão por causa da presença de moléculas
complexas (BREZNAK; BRUNE, 1994; CAZEMIER et al., 2003;
SUH et al., 2003), dietas com deficiências nutricionais, como o
floema, deficiente em lipídios e aminoácidos essenciais, e sangue,
pobre em várias vitaminas do complexo B (DADD, 1985; RAINEY et
al., 1995, ADAMS; DOUGLAS, 1997; BYNE et al., 2003). Outros
microrganismos são necessários para desintoxicação do material
vegetal (DOWN, 1989) e mesmo na defesa do inseto contra
invasões de patógenos e ataque de parasitoides (OLIVER et al.,
2003; DILLON; DILLON, 2004). Os microrganismos podem estar
presentes tanto interna como externamente ou manter ou não uma
relação complexa com o hospedeiro, mas a maioria das relações
ecológicas entre microrganismos e insetos é construtiva (ALVES,
1998).
As relações simbióticas nutricionais em várias ordens de
insetos desenvolveram-se independentemente com diferentes tipos
de microrganismos. Alguns grupos de insetos desenvolveram
sistemas de cultivo onde o simbionte fúngico é mantido
externamente servindo de alimento para o inseto – ectossimbiose.
Outros grupos mantêm relações mais íntimas carregando os
simbiontes internamente – endossimbiose; esses simbiontes podem
ainda estar presentes no lúmen do intestino na forma livre, os
extracelulares, ou dentro de células especializadas, os intracelulares
(Figura 1) (DOUGLAS, 1989, 1998; STEVENS et al., 2001; DILLON;
DILLON, 2004, WERNEGREEN, 2004).
Figura 1. Relações simbióticas entre insetos e seus
microrganismos.
Fonte: adaptado de Kitano e Oda (2006).
O estudo desses simbiontes teve um grande avanço nas

últimas décadas principalmente com o desenvolvimento de técnicas
moleculares que permitiram uma melhor compreensão dessas
interações até então desconhecidas.
Simbiontes externos os insetos que

cultivam fungos
Há milhões de anos, insetos pertencentes a três ordens
distintas Isoptera, Hymenoptera e Coleoptera, desenvolveram a
habilidade de cultivar fungos específicos como alimento. Dois
desses grupos de insetos “fazendeiros” ficaram dependentes das
colheitas cultivadas e desenvolveram sociedades divididas em
castas que cooperam em sistemas de cultivo complexos
(MUELLER; GERALDO, 2002).
Esses fungos são cultivados sob condições específicas, em que
os insetos associados regulam o crescimento dos fungos em jardins
especialmente preparados, permitindo o desenvolvimento
controlado e sadio. Na falta desses insetos, os jardins são
rapidamente tomados por contaminantes microbianos,
caracterizando-se assim uma relação de interdependência entre os
fungos e os insetos. Os insetos associados também previnem a
ocorrência de ácaros e nematoides, invasores comuns que
contaminam os jardins com esporos de outros fungos (CURRIE et
al., 1999; CURRIE, 2001; FARRELL et al., 2001).
A simbiose com fungos permitiu às formigas, térmitas e
besouros-das-ambrósias ocuparem nichos com recursos
abundantes, mas que se encontravam inacessíveis. Assim, com
suas complexas inter-relações com seus simbiontes, esses insetos
desempenham papel importante em seus ecossistemas e em alguns
casos são considerados pragas importantes nos sistemas agrícola-
florestais (MUELLER; GERALDO, 2002).
Besouros-das-ambrósias – subfamílias
Scolytinae e Platypodinae
Os coleópteros, conhecidos como besouros-das-ambrósias,
pertencentes às subfamílias Scolytinae e Platypodinae, escavam
extensas galerias nas árvores para se alimentar e ovipositar
(CASSIER et al., 1996). São conhecidas aproximadamente 3.400
espécies que cultivam fungos em galerias e que desenvolveram
estratégias de alimentação e manipulação de vários tipos de
substratos fúngicos. Alguns desses insetos são considerados
pragas florestais importantes, por causas dos danos que debilitam
as plantas atacadas (PAINE et al., 1997; VAN ZANDT et al., 2003).
Alguns desses coleópteros possuem micângias, que podem
variar de invaginações simples e rasas a estruturas mais complexas
associadas a glândulas e células secretoras para a aquisição e o
transporte de fungos (SIX, 2003). O termo micângia, por exemplo,
tem sido aplicado para estruturas como a ranhura na dobra torácica
de Dentroctonus frontalis Zimmermann (HAPP et al., 1971),
pontuações na cabeça de Scolytus ventralis LeConte (LIVINGSTON;
BERRYMAN, 1972) e caminhos nas setas plumosas em Pityoborus
spp. (FURNISS et al., 1987). Alguns autores utilizam a denominação
pseudomicângia quando essa não está associada às células
glandulares (CASSIER et al., 1996).
A relação entre os besouros e os fungos se caracteriza como
mutualística quando o inseto se alimenta diretamente do fungo ou
quando o fungo debilita a planta, facilitando a alimentação pelo
inseto. Em contrapartida, os insetos permitem o bom
desenvolvimento e uma transmissão eficiente do fungo, e caso os
besouros sejam retirados, os jardins se deterioram rapidamente em
razão do crescimento excessivo dos fungos que congestionam as
galerias ou ao alastramento de contaminantes (WOOD; THOMAS,
1989). Como os térmitas e as formigas, os besouros-das-ambrósias
protegem o jardim fúngico de contaminantes prejudiciais e as larvas
crescem em uma dieta fúngica (BEAVER, 1989).
Alguns fungos de ambrósia crescem vegetativamente e só são
encontrados em galerias escavadas por esses coleópteros,
sugerindo uma associação obrigatória (FARRELL et al., 2001).
As interações de coleópteros e seus fungos são multifacetadas
e complexas. Elas dependem do estágio do inseto, e os efeitos
sobre o desenvolvimento do inseto dependerão do vigor do
hospedeiro e da composição da flora fúngica associada (PAINE et
al., 1997). De modo geral, essa associação está relacionada com a
nutrição do inseto, em que o fungo modifica os constituintes
vegetais, facilitando sua assimilação. A madeira é uma fonte pobre
em vitaminas, esteróis e outros nutrientes, e os fungos, ao utilizarem
a planta como substrato, convertem os nutrientes presentes em
formas mais digeríveis pelo inseto (SIX, 2003). Em contrapartida, os
besouros oferecem um meio de disseminação aos fungos, e, nas
micângias, os fungos ficam protegidos da dissecação (BEAVER,
1989).
Coppedge et al. (1995) observaram que D. frontalis são maiores
e mais férteis quando se desenvolvem na presença do fungo
simbionte, quando comparado com insetos criados na ausência do
fungo. Ayres et al. (2000) demonstraram uma evidência que suporta
a teoria de que os fungos podem concentrar nitrogênio. Ao
comparar duas espécies de besouros, com e sem micângia,
demonstraram que os insetos sem micângia necessitavam consumir
mais floema para obter o nitrogênio necessário para o
desenvolvimento. Outras funções desempenhadas pelos simbiontes
fúngicos incluem limitar o crescimento de outros fungos e, em
alguns casos, contribuir para a comunicação química do inseto
(HUNT; BORDEN,1990).
Formigas – subfamília Myrmicinae – tribo

Attini
Há 50-60 milhões de anos, as formigas-cortadeiras da tribo
Attini, encontradas nas regiões Neártica e, principalmente,
Neotropical, adquiriram a habilidade de cultivar fungos (BASS;
CHERRETT, 1994). Atualmente existem 190 espécies conhecidas,
em que cada gênero ou espécie mantém diferentes espécies de
fungos (MUELLER et al., 2001).
Essa associação está presente desde o início da colônia
quando as futuras rainhas partem da colônia-mãe e levam consigo
em uma bolsa infrabucal um pellet do inóculo fúngico, que servirá de
núcleo para um novo jardim (MUELLER et al., 1998, 2001). Apesar
de esse comportamento permitir uma propagação vertical e
vegetativa do fungo, estudos genéticos não encontraram uma
correlação estreita entre as espécies de formigas e seus respectivos
fungos. Isso se deve ao fato de as formigas, ocasionalmente,
substituírem seu fungo domesticado por fungos de vida livre e por
outros fungos de outras colônias (MUELLER et al., 1998; GREEN et
al., 2002).
As colônias dessa tribo são dependentes dos fungos para sua
alimentação e a prole é criada em uma dieta exclusivamente
fúngica. Por isso, essas formigas desenvolveram a capacidade de
cultivar os fungos em câmaras subterrâneas, sobre substratos de
cultivo que variam dependendo do gênero da formiga, podendo ser
fragmentos de folhas e flores. Os gêneros Atta e Acromyrmex usam
exclusivamente folhas e flores frescas cortadas e transportadas para
o ninho. Estudos recentes ampliaram consideravelmente a
compreensão da evolução da simbiose entre as formigas Attini e
seus fungos (CHAPELA et al., 1994; MUELLER et al., 1998, 2001;
CURRIE et al., 1999; GREEN et al., 2002).
Para proteger seus jardins de um fungo parasita do gênero
Escovopsis, que causa redução na produtividade e crescimento do
fungo simbionte, as formigas Attini usam antibióticos derivados de
bactérias mantidas em regiões especializadas dos próprios corpos
(CURRIE et al., 1999; CURRIE, 2001; POULSEN et al., 2003). As
bactérias pertencem ao gênero Streptomyces, um gênero de
bactérias de solo que foi usado pela indústria farmacêutica para a
descoberta de antibióticos modernos. Além disso, as operárias
realizam a remoção mecânica de contaminantes e isolam áreas dos
jardins que se apresentam contaminadas com outros fungos (BASS;
CHERRETT, 1994).
Térmitas – subfamília Macrotermitinae

Existem mais de 2.600 espécies de térmitas, porém apenas a
subfamília Macrotermitinae da família Termitidae, com
aproximadamente 330 espécies conhecidas, desenvolveu uma
relação simbiótica externa com fungos do gênero Termitomyces
(tribo Termitomyceteae, Tricholomataceae família Basidiomycotina),
tornando-se dependentes do cultivo de fungos para alimentação
(ABE et al., 2000; BIGNELL; EGGLETON, 2000). Cultivar fungos
permitiu que esse grupo de térmitas se tornasse um dos mais
importantes decompositores no Velho Mundo. Os térmitas que
cultivam fungos podem ser encontrados tanto nas florestas como
nas savanas do Velho Mundo, mas são ecologicamente dominantes
nas savanas (AANEN; EGGLETON, 2005).
O gênero mais comum de fungo cultivado pertence ao gênero
Termitomyces (Basidiomicotina), sendo esse um dos poucos
organismos capazes de digerir lignina. Esse fungo cresce sobre as
fezes dos térmitas em estruturas especiais na colônia, semelhantes
a um pente. Essa estrutura é mantida pelos térmitas por adição
contínua de substrato vegetal pré-digerido enquanto o material mais
velho do pente é consumido (BIGNELL; EGGLETON, 2000;
ROULAND-LEFEVRE, 2000). Os térmitas forrageiam em madeira e
outros materiais vegetais e ingerem conjuntamente esporos do
fungo que são misturados no intestino. Esses esporos sobrevivem à
passagem intestinal e são depositados no bolo fecal onde o fungo
se desenvolve e degrada o material vegetal e assim permite a
assimilação pelo térmita (JOHNSON et al., 1981).
Segundo Aanen et al. (2002), a origem dessa relação simbiótica
entre térmitas e fungos é simétrica para ambos com uma simples
origem sem retorno a estágios não simbióticos, sendo ambos
dependentes dessa relação. Aanen e Eggleton (2005) acreditam
que o local de origem desse mutualismo está nas florestas tropicais
da África, onde térmitas da subfamília Macrotermitinae e o fungo do
gênero Termitomyces são abundantes por causa da alta umidade e
temperatura. Nas savanas essa relação se mostrou fundamental,
pois, nas savanas, em razão da baixa umidade, a decomposição é
mais lenta e o fungo não encontra condições para se desenvolver. O
térmita encontrou alimento em abundância, mas que só poderia ser
explorado com auxílio do fungo. Assim, os jardins garantiriam as
condições ideais para desenvolvimento do fungo, que serviria de
alimento para os térmitas.
Apesar de as duas principais simbioses com fungos em insetos
sociais apresentarem muitos aspectos semelhantes, elas são
essencialmente diferentes. Os simbiontes fúngicos das formigas
Attini raramente frutificam e são propagados vegetativamente,
dispersando verticalmente pelas rainhas (MUELLER et al., 2001;
GREEN et al., 2002). Em contraste, os simbiontes de
Macrotermitinae produzem corpos de frutificação sexuais
favorecendo a aquisição horizontal de simbiontes, embora haja
exceções (KATOH et al., 2002).
Colônias de térmitas de Macrotermitini e formigas Attini estão
entre os fenômenos mais impressionantes da natureza. Algumas
colônias chegam a ter o volume de milhares de litros, com um
sistema complexo de câmaras e galerias que pode resistir durante
décadas. O estudo dessas inter-relações mostra o quanto podemos
aprender com esses insetos que se alimentam de fungos, e esse
conhecimento pode nos fornecer novas pistas de como manter
sistemas agrícolas complexos e sustentáveis (SCHULTZ et al.,
2005).
Simbiontes internos
Acredita-se que a maioria dos organismos da classe Insecta
está envolvida em algum tipo de simbiose, e a maior parte dessas
relações é compartilhada com bactérias (RIO et al., 2003), mas
organismos mais complexos como fungos e protozoários também
podem estar presentes (BREZNAK; BRUNE, 1994; OHKUMA;
KUDO, 1996; BRUNE, 2003). Simbiontes microbianos são os
principais catalisadores evolutivos ao longo dos quatro bilhões de
anos de vida na Terra, moldando grande parte da evolução de
organismos complexos (McFALL-NGAI, 2002; WERNEGREEN,
2004).
O habitat primário desses microrganismos é o trato digestório
de seus hospedeiros que comporta uma grande variedade de
microrganismos não patogênicos que podem ser agentes de uma
associação mutualística (HACKSTEIN; STUMM, 1994; CAZEMIER
et al., 1997; VRIES et al., 2001; EICHLER; SCHAUB, 2002). O
estudo dessa microbiota é um componente importante para o
entendimento da biologia dos insetos (DILLON; DILLON, 2004).
Algumas espécies de insetos, nas mais variadas ordens,
apresentam estruturas modificadas no trato digestório para conter e
manter esses microrganismos (DOUGLAS, 1989).
A flora bacteriana no trato digestório dos insetos abriga, em sua
maioria, bactérias gram-negativas e bactérias coliformes são
frequentemente encontradas (DILLON; DILLON, 2004; HIROSE et
al., 2006). Muitas dessas bactérias podem ser multiplicadas em
meio de cultura e são encontradas facilmente no meio ambiente,
sendo por isso habitantes casuais do trato digestório (HIROSE et al.,
2006).
Um dos principais fatores que limita a pesquisa com
associações simbióticas é a dificuldade de cultivar a maioria dos
microrganismos fora do hospedeiro (WILKINSON, 1998). Contudo, a
eliminação dos microrganismos do inseto tem se mostrado de valor
para avaliar os efeitos dessa associação (DALE; WELBURN, 2001;
VRIES et al., 2001; YUSUF; TURNER, 2004).
Várias abordagens têm sido adotadas para eliminar os
microrganismos, entre elas podem ser citadas: tratamento com
calor, lisozimas e antibióticos, mas nenhum método é utilizado de
forma generalizada por causa das particularidades de cada inseto.
O tratamento com calor é útil apenas quando o hospedeiro
apresenta tolerância térmica maior que o simbionte, sendo esse
método utilizado para vários coleópteros e o uso de lisozimas está
em desuso por causa dos efeitos nos tecidos do hospedeiro
(DOUGLAS, 1989). O método mais amplamente adotado é a
desinfecção do inseto de seus simbiontes por meio de terapia com
antibióticos, administrados oralmente, ou por injeção (WILKINSON,
1998).
Com o advento das técnicas moleculares modernas, o estudo
da microbiota de insetos teve um grande avanço, permitindo a
identificação de espécies de bactérias sem a necessidade de cultivo
em meio de cultura, através da amplificação de sequências
altamente conservadas de DNA ribossomal 16S (O’NEILL et al.,
1992; BRAUMAN et al., 2001; ZCHORI-FEIN; BROWN, 2002). O
sequenciamento do genoma permitiu verificar as similaridades entre
os simbiontes, como ocorreu sua evolução e qual maquinaria
bioquímica está codificada nos genes (WERNEGREEN, 2002;
DEGNAN et al., 2005).
Protozoários
O zoólogo americano, L.R. Cleveland, em 1923, foi o primeiro a
reconhecer que a alimentação baseada em celulose dos térmitas
estava relacionada com uma associação mutualística com os
protozoários intestinais (SLAYTOR, 1992; BRUNE; STINGL, 2005).
A relação é formada onde o hospedeiro se beneficia da habilidade
de os simbiontes produzirem enzimas que quebram a celulose
(O’BRIEN; BREZNAK, 1984; BREZNAK; BRUNE, 1994). Acreditava-
se que os térmitas necessitariam exclusivamente das enzimas
produzidas pelos protozoários, mas apenas 25% dos térmitas
(térmitas basais na escala evolutiva) apresentam protozoários no
intestino posterior, e os demais térmitas apresentam atividade
celulolítica endógena (SLAYTOR et al., 1997). Mesmo os térmitas
que possuem protozoários apresentam atividade enzimática
endógena (SLAYTOR, 1992; INOUE et al., 1997; WATANABE;
TOKUDA, 2001).
Segundo Nakashima et al. (2002), apesar de os térmitas basais
apresentarem celulases endógenas, as enzimas provenientes dos
simbiontes seriam necessárias para suportar o metabolismo do
hospedeiro. Essa é uma explicação para o fato de os térmitas
basais, apesar de produzirem enzimas endógenas, serem
dependentes dos protozoários intestinais para sobrevivência em
uma dieta de celulose.
Algumas espécies de protozoários simbiontes não podem
sobreviver quando os térmitas são alimentados em dieta à base de
amido, o que caracteriza uma relação de dependência. A
diversidade de protozoários encontrados no intestino talvez decorra
do fato de as diferentes espécies de flagelados serem
especializadas em outros componentes da madeira além da
celulose (INOUE et al., 2000). A maioria do endoxilanase em
Reticulitermes speratus (Kolbe) fica situada no intestino posterior e é
perdida pela remoção de protozoários por meio de irradiação
ultravioleta. Os efeitos de dietas artificiais na composição da
comunidade de protozoários confirmam que diferentes espécies de
flagelados estão envolvidas na degradação de celulose (INOUE et
al., 1997).
Simbiontes secundários
Simbiontes secundários ou facultativos são aparentemente
habitantes recentes de insetos (CHEN; PURCELL; 1997). Esses
microrganismos transferem-se entre espécies de hospedeiros e
apresentam alguns benefícios na biologia do hospedeiro, como
tolerância de temperatura (CHEN et al., 2000; SANDSTRÖM et al.,
2001; MONTLLOR et al., 2002) e aumento na resistência contra
desenvolvimento de parasitoides em afídeos (OLIVER et al., 2003).
Também foi sugerido que comensais possam influenciar
características como suscetibilidade de hospedeiro para doenças e
a transmissão de outros microrganismos, como infecção por
tripanossomas em Glossina spp. (WELBURN et al., 1993). A Tabela
1 apresenta alguns exemplos dessas relações.
Tabela 1. Principais exemplos de simbiontes internos

(endossimbiontes) encontrados em insetos.
Função do
Bactéria Hospedeiro Referência
simbionte
Simbiontes
obrigatórios
Buchnera spp. Acyrthosiphon pisum Aminoácidos Douglas,

(Hemiptera: essenciais 2006
Aphidoidea)
Schizaphis graminum
Tamas et
(Hemiptera:
al., 2002
Aphidoidea)
Baizongia pistacea
Van Ham
(Hemiptera:
et al., 2003
Aphidoidea)
Thao et al.,
Carsonella sp. Psilideos Aminoácidos
2000
Baumann
Tremblaya sp. Cochonilhas
et al., 2002
Glossina spp. (Diptera: Vitaminas do Zientz et

Wigglesworthia
Glossinidae) complexo-B al., 2004
Camponotus spp.
Aminoácidos e ácidos Gil et al.,
Blochmannia (Hymenoptera:
graxos 2003
Formicidae)
Endossimbionte primário Sitophilus oryzae Vitaminas e

Heddi et
de Sitophilus oryzae (Coleoptera: incremento da
al., 1998
(Sope) Curculionidae) atividade enzimática
Homalodisca
Moran et
Baumannia coagulata (Hemiptera: Desconhecido
al., 2003
Cicadellidae)
Simbiontes
secundários
Rhodius spp. Eichler e

Vitaminas do
Nocardia (Hemiptera: Schaub,
complexo-B
Triatomidae) 2002
Desconhecido,
Glossina spp. (Diptera: Aksoy et
Sodalis possivelmente
Glossinidae) al., 1995
nutricional
Resistência a Oliver et
Simbionte tipo R Afídeos
parasitoides al., 2003
Esses simbiontes poderiam representar uma fase intermediária

entre um estilo de vida livre para uma simbiose obrigatória, em que
os microrganismos são transmitidos verticalmente e indispensáveis
para seu hospedeiro e o parasita facultativo cujos modos horizontais
de transmissão foram tipicamente associados com virulência
(FUKATSU et al., 2000).
Alguns simbiontes secundários podem empregar mecanismos
semelhantes a parasitas intracelulares, superando os desafios de
entrar e compartilhar as células do hospedeiro, evitando as reações
de defesa de hospedeiro, e multiplicando-se dentro do ambiente
celular do hospedeiro (HENTSCHEL et al., 2000). Dados
moleculares dos endossimbiontes secundários identificaram genes
que são necessários para patogenicidade (DALE et al., 2001, 2002).
Tais caminhos podem ter utilidade geral para bactérias associadas
com células de hospedeiro e podem ter evoluído no contexto de
interações benéficas.
Simbiontes em Heteroptera
Muitos heterópteros possuem apêndices no trato digestório
chamados “cecos” ou criptas de bactérias. Estes são de várias
formas e tamanhos e abrigam sempre grande número de
microrganismos. Hemípteros das famílias Pentatomidae,
Scutelleridae, Corimelaenidae invariavelmente possuem essas
estruturas para comportar bactérias que poderiam ter relações
simbióticas (STEINHAUS, 1967).
Hirose et al. (2006) verificaram que na região dos cecos em
Nezara viridula (L.) (Hemiptera: Pentatomidae) (Figura 2) havia uma
baixa concentração de bactérias culturáveis, mas por meio de
técnica molecular foi possível detectar a presença de uma bactéria,
que estava presente também na superfície dos ovos (HIROSE et al.,
2006, PRADO et al., 2006). O número de unidades formadoras de
colônias bacterianas (UFC) em meio LB, presentes no V1 a V3
foram, respectivamente, 5,0 x 104 a 1,0 x 106 UFC e 1,0 a 1,5 x 108
UFC; em V4 (região dos cecos gástricos) esse número foi reduzido
para 0 a 3,0 x 103 UFC.
Figura 2. Detalhes da região dos cecos gástricos (V4) do percevejo-
verde, Nezara viridula (Hemiptera: Pentatomidae), formado por
quatro cordões de cecos e traqueias (túbulos de coloração
prateada): (A) Parte proximal; (B) Parte mediana, setas indicando
um dos cordões de cecos; e (C) Parte distal, seta indicando final dos
cecos e início do reto.
Fonte: Hirose (2005).
Fotos: Edson Hirose
Em muitos casos, a associação entre microrganismos e insetos

é casual e transitória, em que os microrganismos são,
provavelmente, derivados do alimento do inseto (DOUGLAS, 1989).
Hirose et al. (2006) encontraram Klebsiella pneumoniae em Nezara
viridula (L.) (Hemiptera: Pentatomidae) proveniente de insetos
criados em laboratório, e é possível que essa bactéria tenha sido
adquirida pelo inseto por meio do alimento e tenha se adaptado às
condições do inseto criado em laboratório, não causando danos
significativos à colônia e ajudando a prevenir o estabelecimento de
microrganismos nocivos. Por exemplo, as colonizações de
gafanhotos (livres de germes) por Pantoea agglomerans foram
favorecidas pela presença de duas espécies indígenas, K.
pneumoniae subsp. pneumoniae e Enterococcus casseliflavus. A
simples inoculação com esses três isolados foi suficiente para
estabelecer uma população que persistiu por várias semanas
alimentadas com dietas estéreis (DILLON; DILLON, 2004).
Hirose et al. (2006) verificaram a presença de uma bactéria
(identificada como próxima a Pantoea sp.) restrita à região dos
cecos gástricos, sinalizando para uma relação simbiótica entre o
inseto e a bactéria. A natureza dessa relação e sua importância
ainda necessitam de estudos adicionais. Insetos apossimbiontes
não apresentaram problemas no desenvolvimento e reprodução
(PRADO et al., 2006).
Goodchild (1978), estudando Piezosternum calidum (F.)
(Hemiptera: Pentatomidae), encontrou evidências que apoiam a
hipótese de que o intestino médio apresenta uma bactéria simbiótica
proveniente dos cecos gástricos. Abe et al. (1995) confirmaram a
presença de um simbionte em Plautia stali Scott (Hemiptera:
Pentatomidae) em que a transmissão do simbionte foi inibida pela
desinfecção da superfície dos ovos e as ninfas não se tornaram
adultas por causa da mortalidade causada por infecções
oportunistas de microrganismos, como fungos ou bactérias dos
gêneros Serratia e Staphylococcus.
Triatomídeos, em razão de sua dieta restrita ao sangue, são
dependentes de bactérias simbióticas que são transmitidas dentro
da população via coprofagia. O primeiro simbionte bacteriano foi
Rhodococcus rhodnii, um actinomiceto, descoberto em Rhodnius
prolixus Stal (ERIKSON, 1935). As espécies Triatoma infestans
Klug, T. sordida (Stal) e Panstrongylus megistus (Burmeister)
possuem respectivamente as seguintes bactérias simbiontes,
Nocardia sp., Gordinia sp. e Rhodococcus equi (EICHLER;
SCHAUB, 2002).
Esses endossimbiontes permitem aos seus hospedeiros
sobreviver em dietas restritas, que se constituem como única fonte
alimentar. Assim, os simbiontes fornecem aos seus respectivos
hospedeiros suplementos nutricionais como aminoácidos e
vitaminas do complexo B (BUCHNER, 1965; NOGGE, 1981). A
perda do simbionte resulta em prejuízo para o hospedeiro, como
esterilidade, redução no crescimento e menor longevidade
(NOGGE, 1981). Insetos apossimbiontes apresentam uma série de
efeitos deletérios, como alongação do período larval, incremento na
mortalidade, distúrbios na digestão e excreção. Esses efeitos podem
ser reduzidos através da infecção dos insetos apossimbiontes com
os simbiontes ou quando alimentados com dietas ricas em vitamina
B (EICHLER; SCHAUB, 1997).
Bactérias intestinais podem contribuir com a digestão de
alimentos e produzir vitaminas essenciais, mantendo patógenos
potenciais sob controle (DILLON; DILLON, 2004). O sistema
digestório de insetos é particularmente vulnerável ao ataque de
patógenos, parasitas e organismos oportunistas ingeridos com o
alimento (LEHANE et al., 1997).
Existem outros aspectos da associação entre insetos e
microrganismos que devem ser considerados; é importante
reconhecer que muitas relações são formadas entre insetos e uma
comunidade microbiana e não uma simples interação uma a uma.
Outro aspecto é que comunidades microbianas não são,
necessariamente, constantes em composição ou funcionalidade
através do curso da interação (KAUFMAN et al., 2000).
Simbiontes primários ou obrigatórios

Os simbiontes intracelulares são especialmente presentes em
três grupos de insetos na ordem Blattodea, na ordem Hemiptera e
na família Curculionidae da ordem Coleoptera (DASCH, et al.,
1984). Estima-se que 10% dos insetos necessitam de bactérias
intracelulares para o seu desenvolvimento e sobrevivência
(BAUMANN et al., 2000).
Podemos considerar simbiontes primários quando esses são
essenciais para a sobrevivência e reprodução do hospedeiro que,
na maioria das vezes, se alimenta em dietas desequilibradas como
seiva de planta, sangue ou celulose. Esses simbiontes primários
encontram-se dentro de células especializadas do hospedeiro
chamado bacteriócitos ou micetócitos (BAUMANN et al., 2000;
MORAN; BAUMANN; 2000). O termo micetócito foi criado porque os
primeiros simbiontes observados eram fungos, assim, as células
que comportam simbiontes bacterianos são mais corretamente
denominadas bacteriócitos, contudo o termo micetócito continua a
ser utilizado independentemente do simbionte que a célula comporta
(ISHIKAWA, 2003).
Como exemplos de simbiontes intracelulares obrigatórios
temos: Buchnera em afídeos, Wigglesworthia em moscas do gênero
Glossina (DALE; WELBURN, 2001), Blochmannia em formigas
(SCHRODER et al., 1996; DEGNAN et al., 2005; COOK;
DAVIDSON, 2006), Carsonella em psilídeos (THAO et al., 2000), e
Blattobacterium em baratas (Tabela 1). Essas bactérias vivem
exclusivamente dentro de células de hospedeiro e são transmitidas
maternalmente aos descendentes.
Análises filogenéticas moleculares demonstram a estabilidade
desses mutualistas obrigatórios por longos períodos evolutivos,
variando de dezenas a centenas de milhões de anos, o que permitiu
aos seus hospedeiros explorarem fontes nutricionais e habitats
inadequados. Assim, a aquisição desses microrganismos pode ser
vista como uma inovação fundamental na evolução do hospedeiro
(MORAN; TELANG, 1998). Em virtude de a transmissão desses
simbiontes ser estável de geração para geração (transmissão
vertical) e por longos períodos de tempo, esses genomas
citoplásmicos são vistos como análogos a organelas, com
significativa redução (ZIENTZ et al., 2001; MORAN, 2002; WILCOX,
et al., 2003).
Buchnera
Apenas insetos da ordem Hemiptera utilizam a seiva do floema
como a principal ou única fonte de alimento. Esse estilo de vida
evoluiu várias vezes entre os hemípteros, envolvendo a maioria dos
Sternorrhyncha e muitos Auchenorrhyncha (DOLLING, 1991). Em
razão das qualidades nutricionais desbalanceadas do conteúdo
floemático, todos os hemípteros que se alimentam unicamente de
seiva elaborada necessitam de microrganismos simbiontes
(DOUGLAS, 2006).
Buchnera é uma protobactéria gram-negativa que domina a
microbiota dos afídeos que representam mais de 90% de todas as
células microbianas nos tecidos do inseto. Essa bactéria vive no
interior de células poliploides grandes, chamados bacteriócitos que
se agrupam em estruturas bilobadas chamadas bacteriomas,
situadas adjacentes aos ovaríolos. Dentro dos bacteriócitos, cada
célula de Buchnera é separada do conteúdo citoplasmático por uma
membrana originária da célula hospedeira chamada membrana
simbiossomal (DOUGLAS, 2003). Essas bactérias são transferidas,
verticalmente, diretamente das mães para os embriões na fase de
blastoderme (BUCHNER, 1965; MIURA et al., 2003).
Em alguns aspectos, a seiva elaborada é excelente para a dieta
do animal por ser um alimento “pré-digerido” com altas
concentrações de açúcar provendo uma fonte abundante de
carbono e nitrogênio na forma de aminoácidos livres, além de ser
livre de toxinas e deterrentes alimentares, pois compostos
secundários tendem a ser localizados no apoplasto e nos vacúolos
das células, apesar de existirem exceções (BRUDENELL et al.,
1999; THOMPSON; SCHULZ, 1999). Apesar disso, a seiva
elaborada possui dois problemas nutricionais principais, que podem
ser descritos como barreiras de nitrogênio e açúcar que os insetos
devem sobrepor para poder se alimentar desse material.
O crescimento e a fecundidade dos insetos fitófagos são
geralmente limitados pelo nitrogênio em duas formas: a quantidade
de nitrogênio, a quantidade total de nitrogênio disponível e a
qualidade desse nitrogênio ou sua composição. Essa questão de
qualidade surge porque animais são incapazes de sintetizar 9 dos
20 aminoácidos essenciais necessários para a síntese de proteínas.
Se a concentração de um desses aminoácidos for baixa, ocorre
prejuízo na síntese de proteínas que afeta o desenvolvimento do
inseto (DOUGLAS, 1998).
A relação entre os aminoácidos essenciais e não essenciais fica
em torno de 1:4 a 1:20. Essa relação é considerada baixa quando
comparada com a relação de 1:1 nas proteínas animais; por isso, os
aminoácidos essenciais contidos no floema são insuficientes para
suportar o crescimento dos afídeos (DOUGLAS, 2006).
A evidência de que Buchnera fornece aminoácidos essenciais
pode ser obtida de três formas: nutricional, fisiológica e genômica.
As provas nutricionais e fisiológicas dependem do desenvolvimento
de dois grupos de técnicas: eliminar a Buchnera dos afídeos com os
antibióticos, gerando insetos apossimbiontes, livre dos simbiontes
bacterianos; e criar esses insetos com dietas definidas que podem
ser manipuladas (DADD, 1985; WILKINSON, 1998). Por meio de
dietas com deficiências de aminoácidos é possível verificar quais
aminoácidos são sintetizados pela Buchnera já que insetos
apossimbiontes só poderiam se desenvolver em dietas com todos
os aminoácidos essenciais (DOUGLAS, 1998).
Experimentos fisiológicos complementares demonstram que
afídeos com Buchnera podem sintetizar aminoácidos essenciais por
meio de precursores como a sacarose e o aspartato (DOUGLAS,
1989; FEBVAY et al., 1999; WILKINSON et al., 2001; BIRKLE et al.,
2002). Na Figura 3 são apresentados os aminoácidos essenciais
disponibilizados pela maquinaria bioquímica das bactérias
simbióticas.
Figura 3. Dependência entre hospedeiro e bactéria. O hospedeiro
necessita de vias bioquímicas do simbionte para sintetizar
aminoácidos essenciais e o simbionte necessita dos aminoácidos
não essenciais que se encontram no citoplasma da célula
hospedeira.
A evidência genômica de que Buchnera fornece aminoácidos

essenciais para os afídeos está demonstrada para Acyrthosiphon
pisum (Harris) (SHIGENOBU et al., 2000), Schizaphis graminum
(Rondani) (TAMAS et al., 2002) e Baizongia pistacea (L.) (van HAM
et al., 2003). A Buchnera em todos esses insetos possuem genomas
entre 0,62 Mb-0,64 Mb (milhões de bases) com poucos genes com
553 a 630 genes. Esses estudos sugerem que os afídeos se
sobrepõem à barreira de nitrogênio imposta pela alimentação no
floema.
O sequenciamento do genoma completo da bactéria
endossimbiótica Buchnera aphidicola em várias espécies de afídeos
revelou uma extensa perda de genoma (SHIGENOBU et al., 2000;
TAMAS et al., 2002; Van HAM et al., 2003), mas não tem revelado a
base genética para a interação entre as bactérias e células do
hospedeiro. As adaptações fundamentais que permitem a
incorporação das bactérias em células de hospedeiro podem ser
codificadas então pelo genoma do hospedeiro.
Wigglesworthia
A mosca tsé-tsé Glossina spp. (Diptera: Glossinidae) é um
importante vetor de protozoários causador da doença do sono em
humanos e outras enfermidades em animais. Esses insetos
alimentam-se exclusivamente de sangue durante todos os estágios
de desenvolvimento, o que apresenta deficiências nutricionais, as
quais são supridas por simbiontes. Vários microrganismos têm sido
reportados em tecidos desse hospedeiro e descobertas recentes
confirmaram que esses organismos representam três associações
distintas. Dois desses simbiontes são membros de
Enterobacteriaceae: um simbionte primário do gênero
Wiggesworthia e um simbionte secundário do gênero Sodalis
(AKSOY et al., 1995). A terceira associação é relatada com
bactérias do gênero Wolbachia (CHENG et. al., 2000).
É difícil estudar as funções dos simbiontes na mosca tsé-tsé.
Tentativas de eliminar os simbiontes com antibióticos, lisozimas e
anticorpos específicos têm resultado em retardo no desenvolvimento
e redução na produção de ovos. A capacidade reprodutiva pode ser
parcialmente restaurada quando insetos apossimbiontes recebem
suplementação com vitaminas do complexo B, sugerindo que os
endossimbiontes provavelmente estão envolvidos no metabolismo
desses compostos (NOGGE, 1981). Essa evidência é reforçada ao
analisar o genoma de Wigglesworthia que possui a habilidade de
sintetizar várias vitaminas, incluindo biotina, thiazole, ácido lipoico,
FAD (riboflavina, B2), folato, pantotenato, tiamina (B1), pirodixina
(B6), proto-heme e nicotiamina (ZIENTZ et al., 2004).
Wigglesworthia vive intracelularmente dentro de células
epiteliais especializadas, organizadas em bacteriomas localizadas
na parte anterior do intestino médio. Essas bactérias encontram-se
no citoplasma dos bacteriócitos (CHEN et al., 1999).
Esse simbionte primário não infecta o ovo, mas é
maternalmente transmitido para a larva via secreção das glândulas
de leite. A mosca tsé-tsé tem uma reprodução vivípara, uma fêmea
adulta produz um único ovo, por vez, que se desenvolve
internamente. Após um período de maturação e muda dentro do
adulto, a larva de terceiro ínstar é depositada e empupa (CHENG;
AKSOY, 1999).
Blochmannia
Blochmannia é um simbionte obrigatório bacteriano associado
exclusivamente às células de formigas do gênero Polyrhachis,
Colobopsis e Camponotus (DASCH et al., 1984; SCHRÖDER et al.,
1996; SAMESHIMA et al., 1999; SAUER et al., 2002; DEGNAN et
al., 2005). Esse simbionte tem sido estudado extensivamente em
Camponotus, um gênero especializado em secreções de plantas e
exudados de afídeos (DAVIDSON et al., 2004).
Os afídeos, após a digestão e assimilação do floema, eliminam
resíduos ricos em açúcares e aminoácidos que são aproveitados por
outros insetos. Entre esses, algumas espécies de formigas exploram
essa fonte alimentar recolhendo as gotas de néctar diretamente das
secreções dos afídeos, criando uma relação entre as formigas e os
afídeos (DOUGLAS, 2006).
Apesar de a composição do néctar liberado pelos afídeos ser
mais balanceada em relação aos aminoácidos essenciais,
comparado com o floema, é possível que a parte dos aminoácidos
adquirida pelas formigas que se alimentam de néctar seja fornecida
por simbiontes intracelulares.
O genoma Blochmannia retém genes que permitem a
biossíntese de todos os nove aminoácidos essenciais, além de
ácidos graxos, sugerindo que a bactéria tenha um papel na nutrição
da formiga (GIL et al., 2003).
Endossimbionte principal de Sitophilus oryzae
(Sope)
O principal simbionte intracelular do gênero Sitophilus
(Coleoptera: Curculionidae) foi denominado Sope (Sitophilus oryzae
principal endosimbiont) por Heddi et al. (1998). Trata-se de uma
bactéria gram-negativa localizada nos ovários de adultos e em
bacteriomas nas larvas. Esse simbionte cresce em número durante
a fase larval, acumulando-se nos bacteriomas localizados no ápice
dos cecos gástricos. Ao atingir a fase adulta, o número de bactérias
decresce e após três semanas desaparece completamente.
Contudo, as fêmeas retêm esses simbiontes em um bacterioma
apical nos ovários e, dessa forma, transmitem o simbionte para a
progênie. Dessa forma, a simbiose nesses gorgulhos parece ser
necessária apenas durante a fase larval e no início da fase adulta
(HEDDI, 2003).
As larvas de Sitophilus alimentam-se, essencialmente, do
albúmen dos cereais, que apresentam deficiências nutricionais
como ácido pantotênico, biotina e riboflavina, aminoácidos
aromáticos, fenilalanina e tirosina. Heddi et al. (1999) testou a
possibilidade de Sope fornecer parte desses nutrientes, com dietas
com suplementação de ácido pantotênico e riboflavina, e observou
que as diferenças no desenvolvimento entre insetos normais e
apossimbiontes são atenuadas quando os insetos são alimentados
com dieta suplementar.
Interações simbióticas não

nutricionais
Um organismo que tem sido exaustivamente estudado em
razão de uma série de alterações que causam no hospedeiro é a
Wolbachia, uma α-protobactéria que infecta os órgãos reprodutivos
de muitos artrópodos, podendo ser transmitida horizontalmente,
para infectar populações novas, e verticalmente pela transferência
maternal (NODA et al., 2001). Hospedeiros infectados por
Wolbachia podem sofrer incompatibilidade reprodutiva,
partenogênese e feminilização (WARREN, 1997; ISHIKAWA, 2003).
Recentemente, outro microrganismo pertencente ao grupo
Cytophaga-Flexibacter-Bacteroides (CFB) foi descoberto e também
causa alterações reprodutivas (HUNTER et al., 2003). Apesar da
importância desses microrganismos na compreensão da especiação
de muitos artrópodos (BORDENSTEIN et al., 2001), aparentemente,
a sua presença não garante um melhor desempenho do hospedeiro.
Estudos em genômica nos mecanismos da Wolbachia forneceram
novas informações de como ocorre a integração hospedeiro-
simbionte e as suas consequências. Além disso, desde que os
hospedeiros e simbiontes, frequentemente, tenham interesses
evolutivos diferentes, podem ser entendidas as características
diversas de associações inseto-bactéria como resultados diferentes
na negociação de conflitos genéticos (WERNEGREEN, 2004).
O estudo da simbiose entre microrganismos e insetos pode
responder a uma série de questões sobre o sucesso dos insetos nos
mais diversos ambientes. A obtenção de genomas completos dos
endossimbiontes com uma ampla diversidade ecológica e
filogenética permitirá uma comparação mais rica e possibilitará o
teste de modelos evolutivos existentes.
Uma aplicação prática na pesquisa com simbiontes é a
possibilidade de manipular os simbiontes bacterianos em insetos-
vetor de doenças infecciosas como malária, dengue, mal de
Chagas, doença do sono, importantes causadores de mortalidade
principalmente em países subdesenvolvidos (ALPHEY et al., 2002;
AKSOY, 2003). Assim, há possibilidade de manipulação desses
endossimbiontes para controlar populações de vetores no campo,
ou tornar os simbiontes incompatíveis com agentes causais das
doenças. Estudos já demonstram evidências de que a manipulação
dos endossimbiontes é uma estratégia promissora para reduzir o
período de vida do inseto ou limitar a transmissão dos parasitos
(BROWNSTEIN et al., 2001; AKSOY, 2003).
Com relação às pragas agrícolas, o desvendamento das inter-
relações dos insetos com seus simbiontes abre oportunidades para
elaborar medidas de controle sofisticadas e eficientes. Uma vez
conhecido o papel dos simbiontes sobre insetos-praga, a sua
manipulação quer por via genômica ou bioquímica quer por via
convencional (por exemplo, eliminar ou selecionar simbiontes com o
uso de antibióticos) surge como uma possibilidade real para mitigar
o impacto das pragas nas culturas. Claramente, faltam ainda
estudos mais avançados para se atingir esses objetivos, mas os
avanços recentes no estudo dos simbiontes de insetos sugerem que
isso possa vir a ser alcançado num futuro não muito distante.
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Capítulo 7
Bioecologia e nutrição vs ecologia
química: as interações multitróficas
mediadas por sinais químicos
José M. S. Bento
Cristiane Nardi
Introdução
Para os insetos, a percepção de sinais químicos a longa
distância é de extrema importância no processo de localização
hospedeira, uma vez que pode proporcionar informações precisas
sobre o hospedeiro, como a sua localização, o estágio de
desenvolvimento e a condição fisiológica. Assim, a eficiência em
responder a tais sinais é um fator adaptativo importante, pois, além
de proporcionar o acesso ao alimento e o suprimento das
necessidades nutricionais, pode significar o encontro de um sítio de
acasalamento, oviposição e sobrevivência de sua progênie (DICKE,
2000; BEDE et al., 2007).
Os sinais químicos utilizados pelos insetos são divididos em
dois grupos: os aleloquímicos, que compreendem as substâncias
envolvidas na comunicação interespecífica, e os feromônios, que
agem como sinais intraespecíficos. Os aleloquímicos atuam no
processo de busca pelo alimento, tanto para fitófagos quanto para
zoófagos, uma vez que são utilizados para localizar os organismos
de níveis tróficos inferiores. Tais compostos podem agir como
alomônios, cairomônios, sinomônios ou apneumônios, dependendo
dos organismos que emitem e recebem os sinais (NORDLUND;
LEWIS, 1976; DICKE; SABELIS, 1988). Os feromônios, por sua vez,
também podem exercer importante função na busca hospedeira,
agindo como marcadores de trilha em direção a uma fonte alimentar,
como estímulo à agregação ou como atraentes sexuais, facilitando o
encontro de parceiros em locais propícios para acasalamento e
oviposição (NORDLUND; LEWIS, 1976). Adicionalmente, os
feromônios podem agir de maneira associada aos aleloquímicos
(ex., ação sinérgica de feromônios de agregação e compostos da
planta hospedeira) ou ter sua emissão influenciada pelos
aleloquímicos (ex., produção de feromônios de agregação somente
na presença da planta hospedeira) (LANDOLT, PHILLIPS, 1997;
REDDY; GUERRERO, 2004).
As pesquisas que envolvem feromônios já estão consolidadas e
incluem a comercialização de inúmeros compostos sintéticos para o
manejo de diversas espécies em todo o mundo. Nas últimas
décadas, diversos estudos têm sido realizados acerca dos efeitos de
aleloquímicos voláteis de plantas sobre insetos herbívoros,
predadores e parasitoides. Além disso, o interesse dos
pesquisadores vem crescendo, tanto no âmbito ecológico quanto em
relação às novas perspectivas geradas para o manejo de insetos na
agricultura (KARBAN; BALDWIN, 1997; ARAB; BENTO, 2006;
TURLINGS; TON, 2006; COOK et al., 2007).
Neste capítulo serão discutidas as interações tróficas mediadas
pelos sinais químicos voláteis e o seu papel no processo de busca
hospedeira por insetos. Inicialmente, serão abordados o mecanismo
de recepção dos sinais químicos pelos insetos e os processos de
orientação destes em direção aos organismos hospedeiros.
Posteriormente, será discutida a influência dos componentes
voláteis na busca hospedeira de insetos no contexto das interações
de plantas e herbívoros, bem como das relações tritróficas e
multitróficas envolvendo os inimigos naturais.
O mecanismo de busca hospedeira
em insetos
A localização de um hospedeiro nutricionalmente adequado
requer um sofisticado mecanismo de detecção dos sinais presentes
no ambiente, incluindo estímulos visuais, sonoros, táteis e olfativos
(CHAPMANN, 1998; VISSER, 1986).
Considerando-se que, em longas distâncias, o custo energético
para locomoção e procura do alimento é elevado, a habilidade e a
eficiência em reconhecer os sinais de seu hospedeiro são
determinantes para o sucesso da sua busca (DICKE, 2000; BEDE et
al., 2007). Os compostos químicos voláteis (estímulos olfativos)
adquirem importância significativa por possuírem alta capacidade de
transmissão e durabilidade no ambiente, sendo específicos e
precisamente detectados pelos receptores dos insetos (Tabela 1)
(THORNHILL; ALCOCK, 1983; GREENFIELD, 2002).
Tabela 1. Características dos estímulos recebidos pelos insetos

durante a busca hospedeira e as características de cada um.
Estímulo
Característica do sinal
Olfativo Acústico Visual Tátil/Gustativo
Distância Longa Longa Média Muito curta

Lenta a
Taxa de transmissão Rápida Rápida Rápida
rápida
Poder de desvio de
Sim Sim Não Não
barreira
Uso na ausência de luz Sim Sim Não(1) Sim

Localização do emissor Difícil Média Fácil Fácil
Curta a
Durabilidade Instantânea Instantânea Curta
longa
Especificidade Muito alta Alta Baixa Baixa a alta
(1)
Exceto os sinais bioluminescentes.
Fonte: Thornhill e Alcock (1983).
Embora o processo de busca do hospedeiro possa variar com a

espécie, os hábitos do inseto e o conjunto de sinais disponíveis, as
sequências comportamentais são, geralmente, bem definidas. Estas
se iniciam com a dispersão ao acaso e a localização em longas
distâncias, seguindo-se do reconhecimento, da seleção e da
aceitação/rejeição do hospedeiro após o contato direto (BERNAYS;
CHAPMANN, 1994; SCHOONHOVEN et al., 2005). Para tais
atividades, os insetos realizam movimentos não direcionados
(cineses), que ocorrem até que se estabeleça o primeiro contato
com os estímulos do hospedeiro, após o qual se iniciam os
movimentos mais precisos e orientados (taxias) em direção ao
alimento. Nessa etapa, as moléculas químicas provenientes do
hospedeiro estão dispersas no ar em forma de plumas de odor e,
uma vez em contato com as sensilas das antenas, são absorvidas e
acopladas a receptores neurossensoriais específicos.
Diante dos estímulos recebidos, os insetos podem responder
por quimiotaxia (orientação baseada nas alterações de
concentração dos compostos químicos) e anemotaxia (manutenção
de um ângulo constante com a fonte de odor pela ação do vento)
(Figura 1) (CHAPMANN, 1998; GREENFIELD, 2002). Em geral, a
locomoção é baseada na clinotaxia e na tropotaxia, que permitem
ao inseto localizar a fonte de odor a partir das diferenças temporais
e/ou quantitativas em que os sinais são recebidos pelas sensilas de
ambas as antenas (MARSH et al., 1978; BELL et al., 1994;
SCHOONHOVEN et al., 2005).
Figura 1. Ilustração esquemática de uma pluma de odor formada
por voláteis e do comportamento de anemotaxia do inseto para
ativação e inativação dos receptores neurossensoriais.
Fonte: Schoonhoven et al. (2005).
Ilustração: Patrícia Milano
Após se aproximar do hospedeiro, o inseto passa a reconhecê-

lo e a responder, principalmente, aos gradientes de concentração
dos sinais químicos até que ocorra, finalmente, o contato direto.
Nessa etapa, a sequência de comportamentos pode ser afetada
pelas características físicas e químicas do hospedeiro. Então, no
comportamento exploratório, se dá a avaliação pelo contato
superficial das antenas, tarsos, aparelho bucal e/ou ovipositor, antes
da aceitação/rejeição do hospedeiro (WALDBAUER; FRIEDMAN,
1991; SCHOONHOVEN et al., 2005).
De maneira geral, os sinais químicos podem apresentar
influência diferenciada sobre o comportamento de busca em insetos,
dependendo da sua complexidade estrutural, do hábito de dispersão
dos organismos envolvidos e da forma como o sinal é
disponibilizado e recebido. Entretanto, sabe-se que os infoquímicos
podem desencadear interações com alto grau de refinamento e
especificidade (RHOADES, 1979; KARBAN; BALDWIN, 1997; De
MORAES et al., 1998; 2001; TURLINGS et al., 1990).
Interações tróficas mediadas por

infoquímicos
Os ecossistemas consistem de complexas relações tróficas
entre plantas, herbívoros e demais organismos da cadeia trófica.
Como seres do primeiro nível trófico, as plantas representam
importante fonte de recursos nutricionais para grande número de
consumidores, entre eles os insetos. Entretanto, a herbivoria pode
ser evitada ou reduzida a partir de mecanismos de defesa presentes
nas plantas, incluindo a produção de substâncias do metabolismo
secundário (SMS). Entre o amplo complexo de SMS produzidas nas
plantas, os compostos voláteis são importantes por influenciar o
comportamento de busca hospedeira em insetos que se adaptaram,
ao longo do processo evolutivo, em identificar e utilizar tais
componentes em seu benefício (RHOADES, 1979).
Os voláteis de plantas podem ser agrupados em: compostos
constitutivos, produzidos e liberados constantemente pelas plantas,
e compostos induzidos, sintetizados somente após a ação de
herbívoros (alimentação ou oviposição) (KARBAN; BALDWIN,
1997). Esses compostos podem ser utilizados por herbívoros como
sinais para a localização do hospedeiro, o reconhecimento da
condição nutricional da planta ou a sua associação com organismos
coespecíficos, competidores ou inimigos naturais (BERNASCONI et
al., 1998; DICKE; van LOON, 2000; De MORAES et al., 2001;
RANDLKOFER et al., 2007). Além disso, organismos dos demais
níveis tróficos também podem reconhecer os sinais químicos
emitidos pelas plantas, orientando-se para aquelas que
disponibilizam recursos alimentares (néctar e pólen) e abrigo, bem
como para plantas que sinalizam a presença de herbívoros pelos
voláteis induzidos (KARBAN; BALDWIN, 1997).
Diversos estudos têm documentado que os voláteis de plantas
são recursos importantes para a busca hospedeira de insetos
herbívoros, predadores e parasitoides. Esses compostos têm sido
apontados como mediadores de interações bitróficas, tritróficas ou
multitróficas, dependendo do contexto ecológico em que tais
interações são analisadas (Figura 2) (VET; DICKE, 1992; SOLER et
al., 2007).
Figura 2. Interações mediadas pela indução por herbivoria foliar (A),
radicular (B) ou oviposição (C) de insetos. Cada tipo de indução
ocasiona a resposta induzida e a emissão de voláteis pelas plantas,
causando distintos efeitos (A’, B’, C’) em polinizadores, inimigos
naturais, herbívoros e/ou nematoides entomopatogênicos.
Interações planta–herbívoro
As substâncias do metabolismo secundário de plantas
representam importante componente para sua defesa direta contra
os herbívoros, sendo representadas por substâncias tóxicas,
repelentes ou deterrentes. Ao longo do tempo, entretanto, alguns
insetos passaram por adaptações que os permitem ultrapassar
essas barreiras e explorar tais compostos, incrementando seu
sucesso adaptativo (RHOADES, 1979). Nesse contexto, o
reconhecimento dos voláteis de plantas é significativamente
importante, pois pode determinar o sucesso da busca hospedeira,
além de evitar o contato com plantas não adequadas às suas
exigências. Tais mecanismos para a busca hospedeira podem
ocorrer em resposta aos voláteis constitutivos ou induzidos,
dependendo das interações envolvidas e dos sinais disponíveis no
ambiente.
Os voláteis constitutivos e as interações planta–

herbívoro
Entre os voláteis constitutivos de plantas estão aqueles que
possuem ação negativa (repelentes) contra algumas espécies de
insetos e aqueles que atuam como sinais da presença de recursos
nutricionais (atrativos) para filófagos, frugívoros, polinífagos, etc.
Para os insetos herbívoros, a identificação dos sinais químicos
da planta hospedeira pode ocorrer baseada em compostos isolados
ou em misturas com proporções particulares de diferentes
compostos comuns a vários grupos de plantas. De acordo com
Bruce et al. (2005), o reconhecimento de tal mistura de voláteis é
mais comum, pois proporções específicas de diversos compostos
são reconhecidas de forma mais eficiente.
A relação específica entre um único composto químico e a
atratividade de um inseto herbívoro foi demonstrada para
Brevicoryne brassicae L. (Hemiptera: Aphididae) e Ceutorhynchus
assimilis Paykull (Coleoptera: Curculionidae), os quais utilizam
exclusivamente isotiocianatos de Brassicaceae para a sua
localização (NOTTINGHAM et al., 1991; BLIGHT et al., 1995). Por
sua vez, uma mistura de três componentes de pessegueiro ((Z)-
acetato-3-hexen-1-ila; (Z)-3-hexen-1-ol; benzaldeído) em proporção
de 4:1:1 foi atrativa para fêmeas de Cydia molesta (Busck)
(Lepidoptera: Tortricidae), enquanto os compostos testados
individualmente, ou em outras proporções, não apresentaram tal
atividade (NATALE et al., 2003).
Em muitos casos, as plantas produzem compostos tóxicos que
podem afetar a biologia e/ou causar a morte de insetos herbívoros
generalistas. Entretanto, tais plantas são inofensivas para insetos
especialistas, uma vez que estes possuem mecanismos de
desintoxicação ou sequestro das toxinas, podendo utilizá-las para
sua própria defesa ou para a síntese de feromônios (HARTMANN,
1999; NISHIDA, 2002). Assim, reconhecendo os voláteis
constitutivos emitidos por essas plantas, os insetos especialistas
direcionam-se a elas e alimentam-se sem sofrer os danos que um
inseto generalista sofreria.
Para Tyria jacobaeae L. (Lepidoptera: Arctiidae), por exemplo,
ocorre o reconhecimento e o direcionamento aos voláteis de
Senecio jacobea L. (Asteraceae) que possui em seus tecidos os
alcaloides pirrolizidínicos, recursos alimentares importantes para a
defesa do herbívoro contra inimigos naturais (van DAM et al., 1995;
HÄGELE; ROWELL-RAHIER, 1999). Da mesma forma, os adultos
de Cisseps fulvicollis Hübner (Lepidoptera: Arctiidae) são atraídos
por voláteis de plantas que contêm alcaloides pirrolizidínicos nos
seus tecidos e, a partir da alimentação, sequestram tais compostos
e os utilizam como precursores bioquímicos de feromônios
(HARTMANN; OBER, 2000).
Para herbívoros generalistas e menos adaptados aos
compostos tóxicos de plantas, a eficiência em reconhecer as toxinas
é extremamente importante para sua sobrevivência. Os voláteis de
plantas podem agir como alomônios, indicando a presença de
substâncias inadequadas a sua sobrevivência ou reprodução. Como
exemplo, os isotiocianatos emitidos por Brassicaceae são altamente
repelentes aos afídeos Phorodom humuli (Schrank) e Aphis fabae
Scopoli (Hemiptera: Aphididae), que não utilizam essas plantas
como hospedeiras (NOTTHINGHAN et al., 1991). Sobre esse
aspecto e considerando-se o significativo efeito repelente de
algumas plantas, sua utilização em áreas agrícolas tem sido
apontada como forma de evitar a presença de diversos insetos-
praga. Além disso, estudos recentes têm demonstrado que
Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), importante praga
de citros, é repelida por voláteis de goiabeira (NORONHA; BENTO,
2008).
Entre os compostos constitutivos de plantas, os voláteis de
flores e nectários extraflorais também podem exercer influência
sobre a busca hospedeira, uma vez que indicam a presença de
recursos nutricionais importantes para o incremento da longevidade
e do potencial reprodutivo de insetos (WÄCKERS et al., 2007).
Diversos estudos têm sido realizados para caracterizar as
interações de plantas, herbívoros e inimigos naturais, mediadas pela
presença de pólen, néctar floral e extrafloral em plantas
(WÄCKERS; WUNDERLIN, 1999; HEIL et al., 2001).
Os voláteis induzidos e as interações planta–

herbívoro
A indução de voláteis pelos herbívoros

Em resposta à herbivoria ou à oviposição de insetos, as plantas
liberam compostos voláteis, quantitativa e qualitativamente,
diferentes daqueles liberados na ausência do dano (KARBAN;
BALDWIN, 1997). Essas respostas induzidas pelos insetos podem
resultar na liberação de compostos no local danificado ou na
emissão sistêmica, nas quais as substâncias indutoras são
transportadas via floema, alterando a produção e a emissão de
compostos em tecidos de toda a planta (McKEY, 1979; KARBAN;
BALDWIN, 1997; DICKE; van LOON, 2000; TURLINGS; WÄCKERS,
2004).
Os voláteis induzidos de plantas incluem alcoóis de seis
carbonos, monoterpenos, sesquiterpenos e outros compostos
derivados de processos bioquímicos complexos. Embora alguns
desses compostos sejam comuns a várias espécies de plantas, o
conjunto de substâncias liberadas pode variar em termos de
características genotípicas, idade, tecido da planta, mecanismos de
indução, espécie de herbívoro, associada entre outros (TURLINGS
et al., 1998; FERRY et al., 2004).
A indução ocasionada pelos herbívoros tem sido amplamente
estudada nos últimos anos e os processos bioquímicos envolvidos
já foram elucidados para vários sistemas planta-inseto (TURLINGS
et al., 1990; PARÉ; TUMLINSON, 1997). De acordo com tais
estudos, os processos bioquímicos que desencadeiam a indução
são variáveis e dependem dos organismos envolvidos na interação,
podendo ocorrer considerável grau de especificidade entre plantas e
herbívoros. Assim, já são conhecidos sistemas em que ocorre a
emissão diferencial de compostos, conforme a espécie do herbívoro
que age sobre a planta (De MORAES et al., 1998; PARÉ;
TUMLINSON, 1997). Essa especificidade se deve a substâncias
presentes na secreção salivar de algumas espécies de herbívoros,
as quais entram em contato com receptores específicos dos tecidos
da planta e ativam rotas bioquímicas para a produção de compostos
(ALBORN et al., 2000). Tal processo foi, inicialmente, demonstrado
pela ação do β-glucosinolato, presente na secreção salivar de Pieris
brassicae L. (Lepidoptera: Pieridae), e do ácido graxo volicitina (N-
(17-hidroxilinoleniol)-L-glutamina), produto da secreção salivar de
Spodoptera exigua (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae), os quais
ativam a produção de voláteis específicos em Brassicacea e Zea
mays L. (Poaceae), respectivamente (MATTIACI et al., 1995;
TURLINGS et al., 2000). Posteriormente, outros ácidos graxos
foram isolados de secreções orais de outras espécies, indicando
que a especificidade da indução pode ocorrer para outros
organismos (PARÉ et al., 1998; POHNERT et al., 1999; ALBORN et
al., 2000; 2003; HALITSCHKE et al., 2001).
Também, em decorrência da indução por herbivoria ou
oviposição, podem ocorrer interações com distintos graus de
especificidade, nas quais a emissão dos voláteis é determinada,
primordialmente, pela ação de hormônios da própria planta (ex.,
ácido jasmônico, ácido salicílico e etileno) (McCONN et al., 1997;
RYAN; PEARCE, 2001). Como consequência, a ação desses
hormônios pode resultar na liberação de misturas distintas
(qualitativa ou quantitativamente) de compostos, de acordo com a
espécie de herbívoro, estádio de desenvolvimento ou tipo de dano
ocasionado (TURLINGS et al., 1998; HILKER; MEINERS, 2002).
Alternativamente, podem ocorrer menores níveis de especificidade,
em que são liberados padrões comuns de compostos, mesmo em
decorrência da ação de diferentes espécies de insetos.
Os voláteis induzidos influenciando a busca hospedeira

por herbívoros
Os estudos a respeito da indução de voláteis em plantas têm
demonstrado a existência de interações bastante complexas entre
os organismos (van DAM et al., 2003; TURLINGS et al., 1990).
Desse modo, além de sinalizar a localização do alimento para os
herbívoros, os voláteis induzidos podem também indicar aos insetos
a presença de organismos competidores e do consequente
decréscimo qualitativo da planta (BERNASCONI et al., 1998;
DICKE, 2000). Ademais, a seleção de uma planta já induzida pode
significar a exposição aos efeitos prejudiciais de suas substâncias
defensivas, seja diretamente contra o herbívoro, ou indiretamente,
pela atração de inimigos naturais (CARROL et al., 2006; KESSLER;
HALITSCHKE, 2007).
Os voláteis induzidos de plantas podem ter efeito de atração e
de repelência a insetos herbívoros (DICKE; van LOON, 2000). Em
Aphidae, por exemplo, a indução de voláteis em plantas geralmente
tem ação de repelência, enquanto para Oreina cacaliae (Schrank) e
Phyllotreta cruciferae (Goeze) (Coleoptera: Chrysomelidae), os
voláteis induzidos demonstraram efeito atrativo (KALBERER et al.,
2001; TURLINGS; WÄCKERS, 2004).
De acordo com estudos realizados até o momento, o
comportamento dos insetos em relação aos voláteis induzidos de
plantas pode variar de acordo com o sexo e o estado fisiológico dos
herbívoros, o tempo decorrido após a indução da planta, além dos
ritmos circadianos dos organismos envolvidos na interação. Arab et
al. (2007) demonstraram que os voláteis induzidos de Solanum
tuberosum L. (Solanaceae) são atrativos a fêmeas acasaladas de P.
operculella. Já as fêmeas virgens não diferenciam os voláteis de
plantas sadias ou induzidas. Esses resultados indicam alteração no
comportamento de busca de acordo com o estado fisiológico dos
insetos. De Moraes et al. (2001) observaram que plantas induzidas
de Nicotiana tabacum L. (Solanaceae) emitem voláteis específicos
durante a noite, os quais atuam como repelentes para fêmeas
noturnas de Heliothis virescens F. (Lepidoptera: Noctuidae), que
evitam ovipositar em plantas induzidas. Os autores sugerem que
essa repelência pode estar sinalizando a presença de competidores
ou de inimigos naturais de H. virescens. Do mesmo modo, em
muitos insetos os voláteis induzidos podem ser utilizados para
identificar sítios de oviposição, uma vez que as fêmeas tendem a
ovipositar em plantas adequadas para a sobrevivência da sua
progênie (RANDLKOFER et al., 2007).
O efeito dos voláteis de plantas sobre a emissão de

feromônios por insetos
Além do papel isolado dos voláteis de plantas sobre o processo
de busca hospedeira em herbívoros, esses compostos podem
também influenciar a emissão e a recepção dos feromônios pelos
insetos. Como consequência, a ação conjunta desses infoquímicos
voláteis produz uma resposta comportamental diferenciada daquela
desencadeada por componentes isolados (DICKE, 2000; REDDY;
GUERRERO, 2004).
De modo geral, os feromônios de agregação estão entre os
mais importantes para a busca hospedeira de herbívoros, pois são
constantemente associados à localização de sítios de alimentação,
acasalamento e oviposição (LANDOLT; PHILLIPS, 1997). Existem
espécies de insetos que são estimuladas a liberar feromônios de
agregação quando entram em contato com os voláteis constitutivos
da planta hospedeira, como ocorre com Rynchophorus phoenicis F.
(Coleoptera: Curculionidae) e Elaeis quineensis (Jacq.) (Arecaceae)
(JAFFÉ et al., 1993).
Em muitas espécies de insetos, o efeito sinérgico de feromônios
de agregação e de voláteis induzidos de plantas incrementa as
possibilidades de sucesso na localização hospedeira por herbívoros.
Para Anthonomus grandis Boheman (Coleoptera: Curculionidae),
Dickens (1989) evidenciou o aumento na atratividade de machos e
fêmeas em resposta à ação conjunta de voláteis induzidos de
algodoeiro (trans-2-hexenol, cis-3-hexenol ou 1-hexenol) e do
feromônio de agregação. Em Melolontha melolontha L. (Coleoptera:
Scarabaeidae) verificou-se um aumento da atratividade, produzido
pela associação de ferômonio de agregação e de voláteis induzidos
das plantas (REINECKE et al., 2002). O acréscimo das respostas
comportamentais em herbívoros também foi verificado como
consequência da associação de voláteis induzidos de plantas e de
feromônios sexuais, como em Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera:
Plutellidae) e Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae).
Nesses insetos, a produção de feromônio sexual pelas fêmeas
ocorre após o contato com as suas plantas hospedeiras. Além disso,
os machos são mais atraídos para armadilhas contendo uma
mistura do feromônio sexual e de aleloquímicos voláteis das plantas,
do que para aquelas com os compostos isolados (REDDY et al.,
2002). Esse incremento da atratividade de coespecíficos pode ser
adaptativamente vantajoso para os herbívoros, uma vez que
aumenta a eficiência da localização de alimento e do encontro de
indivíduos do sexo oposto, reduzindo o dispêndio de recursos
energéticos para tais atividades. Por outro lado, a associação
desses compostos pode facilitar a ação dos inimigos naturais dos
herbívoros, pois consistem em pistas confiáveis e precisas sobre a
localização de sua presa. Desse modo, o valor adaptativo da
emissão e da percepção de tais compostos pelos insetos herbívoros
é determinado pelo balanço entre as vantagens de encontrar sítios
de alimentação e de acasalamento, e os custos da mobilização até
esses locais.
Em contraste com os aleloquímicos de plantas que
incrementam a possibilidade de comunicação entre herbívoros
coespecíficos, existem os voláteis de plantas com ação antagonista
aos feromônios, diminuindo ou anulando sua atividade. Hayes et al.
(1994) demonstraram a redução da atratividade de adultos ao
feromônio de Dendroctonus frontalis Zimmermann (Coleoptera:
Scolytidae), em decorrência da associação com o 4-alil anisol, um
composto constitutivo de Pinus taeda L. (Pinaceae). De maneira
similar, os voláteis induzidos também demonstraram ação
antagonista aos feromônios de agregação em alguns insetos. Nesse
caso, os chamados voláteis de folhas verdes, primeiros compostos
liberados pelas plantas após o dano físico, reduziram
significativamente a atratividade de feromônios em várias espécies
de Scolytidae (DICKENS et al., 1992; De GROOT; MacDONALD,
1999; POLAND et al., 1998; POLAND; HAACK, 2000; HUBER;
BORDEN, 2001).
Interações planta–herbívoro–inimigo natural

Nas cadeias tróficas em que os parasitoides e os predadores
estão envolvidos, vários sinais químicos podem ser utilizados para a
localização hospedeira. Entre esses compostos podem estar
aqueles provenientes diretamente do corpo da presa, ou aqueles
derivados de organismos a ela associados, como microrganismos
ou plantas. Esses voláteis utilizados pelos inimigos naturais podem
ser classificados como alomônios, cairomônios ou sinomônios,
dependendo das interações e dos organismos envolvidos.
Entretanto, na maioria das vezes, a busca hospedeira pelos inimigos
naturais está envolvida em um contexto multitrófico (PRICE et al.,
1980).
No processo de busca hospedeira por inimigos naturais, a
eficiência em encontrar a presa é dificultada pela grande quantidade
de voláteis presentes no meio e, muitas vezes, pela mobilidade da
presa. Nesse sentido, estudos têm demonstrado que os parasitoides
e os predadores aperfeiçoam o processo de busca, baseando-se na
exploração de sinais químicos que proporcionem alto grau de
detectabilidade e confiabilidade (VET; DICKE, 1992). A
detectabilidade representa a propriedade de um composto ser
percebido pelo inseto, o que pode ser difícil quando o emissor
encontra-se muito distante do receptor e quando as quantidades
liberadas são pequenas e não alcançam longas distâncias. Por sua
vez, a confiabilidade é determinada pela associação entre a
presença de determinado sinal e a presença da presa. Como
exemplo, é comum que voláteis presentes no corpo do hospedeiro-
presa, embora sejam altamente confiáveis, não sejam detectados a
longas distâncias. Nesses casos, os inimigos naturais fazem uso de
diferentes mecanismos para garantir o sucesso de busca: o desvio
de infoquímicos, utilizando voláteis relacionados indiretamente ao
hospedeiro (ex., parasitoide de pupa identifica voláteis de larvas); o
aprendizado associativo, relacionando estímulos fáceis de detectar
a estímulos confiáveis, pouco defectáveis; e o reconhecimento de
voláteis induzidos, ou seja, estímulos criados pela interação
específica entre o herbívoro-presa e sua planta hospedeira (PRICE
et al., 1980; VET; DICKE, 1992).
Considerando-se que os voláteis de plantas são estímulos
diretamente relacionados aos herbívoros, esses compostos
adquirem importância significativa no processo de aprendizado
associativo em inimigos naturais. Além disso, os voláteis emitidos
pelas plantas após a indução podem aumentar a confiabilidade dos
sinais, fornecendo informações adicionais como localização,
abundância e estágio de desenvolvimento do herbívoro ali presente
(VET; DICKE, 1992; KARBAN; BALDWIN, 1997).
Em parasitoides e em predadores, o grau de especificidade em
relação ao hospedeiro determina diferenças significativas no
comportamento de busca e na exploração dos sinais químicos
disponíveis (Figura 3). Assim, compostos não específicos podem ser
confiáveis para inimigos naturais generalistas, mas somente voláteis
resultantes de interações específicas são confiáveis para inimigos
naturais especialistas. Nesse contexto, a interação de um herbívoro
especialista com uma única espécie de planta pode possibilitar o
uso de sinais desta para a localização da presa. Nesse caso, os
voláteis constitutivos e induzidos da planta poderiam ser explorados,
sendo facilmente detectáveis e confiáveis. Ademais, quando um
inimigo natural está associado a herbívoro(s) generalista(s), a gama
de voláteis a serem percebidos é maior e, na maioria das vezes,
torna-se necessário o reconhecimento concomitante de sinais da
presa e da(s) planta(s).
Figura 3. Fatores envolvidos no processo de busca do hospedeiro

por parasitoides (A, B) e predadores (C, D).
Fonte: Vet e Dicke (1992).
Os voláteis constitutivos e as interações planta–
herbívoro–inimigo natural
Os recursos nutricionais provenientes do néctar floral são
importantes fatores para a sobrevivência de parasitoides e
predadores. Sobre esse aspecto, já são conhecidos alguns sistemas
em que a emissão de néctar extrafloral incrementa a visita de
inimigos naturais de herbívoros às plantas (TURLINGS; WÄCKERS,
2004). Os voláteis provenientes do néctar de plantas podem agir
como sinomônios (substâncias que beneficiam o organismo emissor
e o receptor), fornecendo fontes adicionais de nutrientes aos
parasitoides e aos predadores, os quais se beneficiam pela
localização facilitada de suas presas.
A produção de néctar extrafloral ocorre de forma constitutiva na
planta, mas pode ser incrementada após sua exploração por
consumidores ou em resposta aos danos mecânicos na planta,
causados ou não pela herbivoria (WÄCKERS; WUNDERLIN, 1999;
HEIL et al., 2001). Essas respostas podem desencadear o aumento
do volume de néctar produzido ou a alteração nas características
qualitativas no néctar (ex., aumento da concentração de
aminoácidos) (DEL-CLARO; OLIVEIRA, 1993). Kost e Heil (2005)
comprovaram que o incremento da disponibilidade de néctar
extrafloral foi responsável pela maior atração de predadores
(formigas, vespas e moscas) e de parasitoides (Chalcidoidea). Para
Microplitis croceipes (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), os
recursos disponibilizados pelo néctar extrafloral promovem o
incremento da longevidade e a reprodução de fêmeas, sendo
também a única fonte nutricional desse inseto quando os voláteis de
flores não estão disponíveis. Observações comportamentais
realizadas por Röse et al. (2006) demonstraram que esse
parasitoide realiza a busca hospedeira baseada em voláteis
provenientes do néctar extrafloral de plantas de algodão. Além
disso, a presença desse recurso aumentou o tempo de permanência
dos parasitoides na planta, o que pode implicar o incremento do
parasitismo de larvas de H. virescens e outros noctuídeos
associados a elas.
Os voláteis induzidos e as interações planta–
herbívoro–inimigo natural
Nos últimos anos, diversos estudos têm demonstrado que a
herbivoria ou a oviposição de insetos herbívoros induzem à
produção local ou sistêmica de voláteis pelas plantas, os quais
agem como atrativos para os inimigos naturais dos herbívoros
(defesa indireta) (De MORAES et al., 1998). Esses compostos são
importantes para a localização hospedeira em parasitoides e em
predadores, por proporcionarem informações específicas e
confiáveis sobre a presença da presa (VET; DICKE, 1992; KARBAN;
BALDWIN, 1997).
Para insetos predadores, o uso de voláteis induzidos de plantas
para a busca hospedeira pode incrementar o potencial de predação,
além de possibilitar redução nos gastos energéticos para a busca
(VET; DICKE, 1992; DICKE; VET, 1999). Entretanto, os estudos
sobre esses aspectos são escassos em relação àqueles realizados
para parasitoides.
A busca hospedeira por inimigos naturais consiste em uma
série de comportamentos, os quais são afetados pelas informações
químicas disponíveis no ambiente. Embora muitos desses insetos
utilizem compostos de herbívoros ou de microrganismos associados
à presa ou a seu habitat, os voláteis de plantas são as principais
fontes de informação utilizadas para a busca hospedeira (LEWIS;
MARTIN, 1990; VET et al., 1990; KARBAN; BALDWIN, 1997).
A identificação dos voláteis de plantas pelos parasitoides se dá
pelo reconhecimento de misturas específicas, muitos dos quais são
capazes de discriminar entre plantas sadias e induzidas,
direcionando-se àquelas em que suas presas estão presentes.
Estudos de Turlings et al. (1991) demonstraram que os voláteis
emitidos por plantas de milho, em resposta à herbivoria por S.
exigua, foram utilizados por seu parasitoide, Cotesia marginiventris
(Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), para a localização
hospedeira.
Os voláteis induzidos de plantas podem ser liberados somente
no local onde ocorreu o dano (voláteis de folhas verdes) ou, na
maioria dos casos, de forma sistêmica. Sendo assim, o dano
causado a uma estrutura da planta induz à produção de voláteis nos
tecidos da planta inteira (De MORAES et al., 1998). Além disso, as
respostas das plantas à ação de herbívoros (alimentação ou
oviposição) podem ocorrer de maneira distinta, dependendo do grau
de especificidade das interações envolvidas e das rotas bioquímicas
desencadeadas pela indução (HILKER; MEINERS, 2002). Assim, se
as plantas respondem de forma diferencial a distintas formas de
indução e de espécies de herbívoros, ocorre a produção de misturas
de voláteis para cada caso, e os sinais químicos podem
proporcionar informações específicas aos inimigos naturais, como a
espécie ou a fase de desenvolvimento do herbívoro presente na
planta (TURLINGS; WÄCKERS, 2004).
Para Cotesia kariyai (Watanabe) (Hymenoptera: Braconidae) a
atração só ocorre pelos voláteis induzidos a partir da herbivoria por
larvas recém-eclodidas de Pseudaletia separata Walker
(Lepidoptera: Noctuidae) (TAKABAYASHI et al., 1995). Do mesmo
modo, o parasitoide de ovos Oomyzus gallerucae (Fonscolombe)
(Hymenoptera: Eulophidae) é atraído por voláteis emitidos somente
após a oviposição por Xanthogaleruca luteola Muller (Coleoptera:
Chrysomelidae) em Ulmus minor (Miller) (Ulmaceae).
Em alguns casos, o alto grau de especificidade das interações
planta–herbívoro–parasitoides é decorrente do mecanismo de
indução que desencadeia a emissão de voláteis. Assim, a presença
de enzimas na secreção salivar ou no fluido de oviposição de
herbívoros pode desencadear rotas específicas na planta e a
liberação de compostos resultantes, exclusivamente, de tal
interação (TURLINGS; WÄCKERS, 2004) (Figura 4). De Moraes et
al. (1998) demonstraram que o parasitoide Cardiochiles nigriceps
Viereck (Hymenoptera: Braconidae) é capaz de reconhecer,
especificamente, os voláteis induzidos de plantas após a herbivoria
de sua presa, H. virescens. Para a interação tritrófica de M.
croceipes (Hymenoptera: Braconidae), S. exigua e Z. mays, Turlings
et al. (2000) comprovaram que a substância volicitina, presente na
secreção salivar do herbívoro, desencadeou a emissão de voláteis
específicos e a atração do parasitoide.
Figura 4. Indução ocasionada em milho pela secreção oral de
lagartas e a emissão sistêmica de voláteis, que atraem os
parasitoides específicos desses herbívoros.
Ilustração: Patrícia Milano
Nas últimas décadas, o incremento significativo nos estudos
sobre ecologia química tornou possível a exploração de
infoquímicos no manejo comportamental de insetos, tais como o uso
de feromônios e voláteis de plantas. A descoberta de que plantas
atacadas por herbívoros podem reagir ao ativar suas defesas
indiretas e alertar predadores e parasitoides sobre a presença de
suas presas causou crescente interesse de pesquisadores, os quais
têm investigado mecanismos bioquímicos e consequências
ecológicas de tais interações, bem como as implicações e
perspectivas de uso desses compostos na agricultura (TURLINGS;
TON, 2006). De acordo com Karban e Baldwin (1997), a indução
artificial, por meio da aplicação de substâncias indutoras de defesas
em plantas pode ser uma das estratégias para aumentar o potencial
de repelência a insetos herbívoros ou incrementar a atratividade aos
seus inimigos naturais. Adicionalmente, os mecanismos moleculares
envolvidos na indução de voláteis de plantas têm indicado a
possibilidade de serem desenvolvidas variedades com maior
potencial defensivo, as quais podem expressar constantemente ou
de forma induzida tal característica (AGELOPOULOS, 1999;
TURLINGS; TON, 2006).
Embora tenham sido geradas muitas expectativas para o uso
extensivo de voláteis induzidos de plantas na agricultura, é
consenso que muitos estudos ainda são necessários para se
estabelecer uma estratégia efetiva em campo (KARBAN; BALDWIN,
1997; TURLINGS; TON, 2006; ARAB; BENTO, 2006; COOK et al.,
2007). Nesse sentido, um importante avanço nessa área será
alcançado a partir de estudos ecológicos e aplicados sobre a
ecologia nutricional e química, relacionados às interações tróficas
entre plantas, insetos herbívoros e seus inimigos naturais.
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Capítulo 8
Canibalismo em insetos
Alessandra F. K. Santana
Ana C. Roselino
Fabrício A. Cappelari
Introdução
Quando ouvimos falar em canibalismo, imaginamos um tipo de
comportamento anormal e não lógico. E quando o relacionamos aos
insetos, a imagem que nos vem à cabeça é a de uma fêmea de
louva-deus alimentando-se da cabeça do macho durante a cópula.
Na verdade, essas ideias e imagens não representam a verdade
completa sobre esse comportamento.
O estudo do canibalismo apresenta uma rica área de
exploração dos conceitos de bioecologia e nutrição (ecologia
nutricional), porque a alimentação intraespecífica possui uma
variedade de consequências ecológicas que diferem daquelas da
alimentação interespecífica (JOYNER; GOULD, 1985). Este capítulo
tem o objetivo de apresentar uma revisão sobre os estudos de
canibalismo em insetos a fim de esclarecer e aprofundar o
conhecimento sobre esse tema tão intrigante.
O canibalismo, segundo Fox (1975), é definido como “uma
predação intraespecífica”; para alguns antropólogos, “o ato de
consumir uma parte, várias partes ou a totalidade de um indivíduo
da mesma espécie”. É um comportamento amplamente distribuído
pelo Reino Animalia e foi encontrado em mais de 1.500 espécies
(POLIS, 1981), principalmente em insetos e peixes.
O canibalismo não se restringe às espécies carnívoras,
ocorrendo com grande frequência também nos herbívoros e nos
detritívoros. Segundo Fox (1975), a distribuição de canibais entre
seres aquáticos e terrestres é bem desigual, e maior nestes últimos.
Em terra, destaca-se um grande número de espécies herbívoras
praticando o canibalismo, apesar de o número de espécies
carnívoras e herbívoras ser praticamente igual nesse ambiente. Não
é somente resultado da falta extrema de alimento. Ocorre
geralmente sob condições naturais em uma variedade de situações:
parceira ingerindo parceiro, pais ingerindo seus filhos e filhos, seus
pais ou, mais comumente, seus irmãos (WHITE, 2005).
Entre os insetos, o canibalismo está distribuído de maneira bem
uniforme por toda classe. Entre os grupos, Coleoptera é o que
apresenta maior número de espécies canibais; é também
amplamente documentado em Lepidoptera (BARROS-BELLANDA;
ZUCOLOTO, 2005; DIAL; ANDLER, 1990; JOYNER; GOULD, 1985;
PIERCE, 1995; RAFFA, 1987; REED et al., 1996), ainda que se
tenha uma considerável variação na frequência do comportamento
canibal em populações próximas de insetos (SCHWEITZER, 1979;
GOULD et al., 1980; BREDEN; CHIPPENDALE, 1989). Em muitos
casos, entretanto, as vantagens seletivas, associadas com o
canibalismo, ainda precisam ser elucidadas.
Ingestão de tecido animal

Não é surpreendente que o canibalismo seja comum entre
herbívoros. Esses insetos podem resolver suas carências
nutricionais causadas por pouca proteína e lipídios, ocasionalmente,
consumindo outras dietas. Nutricionalmente, os insetos são
excelentes fontes de alimento para outros insetos fitófagos porque
possuem altos níveis de proteína, lipídios, carboidratos, vitaminas,
minerais e água. De fato, pelo menos uma espécie de inseto
fitófago, Argyrotaenia velutinana Walker (Lepidoptera, Tortricidae) foi
criada do ovo ao adulto numa dieta somente de ovos coespecíficos
(ROCK, 1968, citado por JOYNER; GOULD, 1987). Aparentemente,
um grande número de insetos fitófagos consome tecido animal
oportunisticamente.
Essa propensão dos herbívoros em ingerir tecido animal
delimita uma tênue separação entre: 1) ingerir o córion, ovos tróficos
e exúvias ou 2) ingerir seus irmãos ou seus próprios ovos. Segundo
Thomas e Manica (2003), pode-se subdividir o canibalismo em
heterocanibalismo – predação que ocorre entre indivíduos da
mesma espécie, mas que não apresentam parentesco; canibalismo
filial – predação realizada entre pais e filhos, e canibalismo fraterno
(ingestão de irmãos) (WHITE, 2005).
Causas
Colinvaux (1973) sugere que o canibalismo só ocorre em
situações extremas sob forte pressão ambiental, como a
impossibilidade de dispersão. As causas do comportamento canibal
normalmente estão associadas ao alimento e à densidade
populacional; entretanto, o gatilho para tal comportamento pode
estar ligado a outros fatores ou um conjunto de fatores (FOX, 1975),
como o desenvolvimento assincrônico, a idade dos indivíduos, o
parasitismo, as altas temperaturas e a variação na umidade relativa
do ar (RICHARDSON et al., 2006).
Alimento
O alimento é um item fundamental para a sobrevivência de
qualquer ser vivo. Alterações em sua disponibilidade, parcial ou
total, levam a um estresse que causa mudanças comportamentais,
bioquímicas e fisiológicas, e que, eventualmente, podem levar ao
canibalismo. A mudança comportamental é prontamente revertida
assim que as necessidades nutricionais e a disponibilidade de
alimento são restabelecidas.
Um exemplo desse comportamento é o observado em
Spodoptera littoralis Boisduval (Lepidoptera), conhecido como
lagarta-do-algodão. A lagarta ataca não somente algodão, mas
também cereais. Quando falta alimento, apresenta uma tendência
ao canibalismo, ingerindo as lagartas que a cercam, mas retorna à
condição normal assim que a situação do seu alimento é restaurada
(ABDEL-SAMEA et al., 2006).
Um caso interessante de canibalismo é o apresentado em
Emblemasoma auditrix Shewel (DEVRIES; LAKES-HARLAN, 2007),
uma mosca parasitoide em que cerca de 38 larvas eclodem
simultaneamente em seu útero. Após a localização do hospedeiro
pela mosca, uma única larva é depositada, onde ela rapidamente se
desenvolve e pupa após 5 dias. Acontece que a procura pelo
hospedeiro pode levar diversas semanas e, durante esse período, a
larva cessa seu desenvolvimento e permanece no primeiro ínstar.
Entretanto, a larva apresenta um aumento de peso intrauterino,
indicando que o ganho alimentar está relacionado ao canibalismo de
outras larvas dentro do útero. Esse caso foi descrito como
canibalismo pré-natal (Figura 1).
Figura 1. (A) Decréscimo do número médio de larvas por mosca ao
longo do tempo. Grupo I (n = 50) (símbolos negros, linhas
contínuas): moscas não tiveram acesso ao hospedeiro (cigarras) e
nenhuma larva foi depositada durante os 12 dias de experimento.
Grupo II (n = 49) (símbolos em aberto, linhas contínuas): moscas
tiveram acesso ao hospedeiro. As cigarras foram coletadas no
campo e subsequentemente apresentadas às moscas em
laboratório. Em ambos os grupos, o decréscimo é significante
comparado ao dia 0 e ao dia 4, no grupo I e II, respectivamente. O
número de larvas mortas, mas completas, variou em ambos os
grupos (linhas tracejadas); (B) Porcentagem de moscas contendo
remanescentes de larvas (ganchos bucais, partes da cutícula) em
ambos os grupos (n = 10). Grupo I (colunas negras); Grupo II
(colunas abertas).
Fonte: Devries (2007).
O grau de canibalismo pode variar com a presença de recursos

do alimento em diferentes lugares. Fahy (1972) comparou as dietas
de insetos bênticos em diferentes partes de um rio oligotrófico. A
seção superior era pobre em detritos e, consequentemente, possuía
uma pequena população de herbívoros, ao contrário da população
da seção inferior, rica em detritos, em que foi observado um maior
número de predadores, muitos deles canibais.
O canibalismo é claramente benéfico ao organismo quando a
disponibilidade de alimento é baixa, mas nem sempre o é quando
esta é alta e as vítimas são aparentadas (BURGIO et al., 2002).
Fêmeas de besouros coccinelídeos da espécie Harmonia axyridis
Pallas, predadores de afídeos, quando estão num ambiente com
alta densidade de presas, apresentam decréscimo no fitness com a
intensidade de canibalismo de irmãos (sibling-cannibalism),
indicando que esse tipo de canibalismo não é adaptativo para as
fêmeas quando a quantidade de alimento larval é alta (OSAWA,
1992a) (Figura 2).
Figura 2. Comparação entre as taxas de predação e de canibalismo

de adultos de Harmonia axyridis Pallas em diferentes densidades de
afídeos. *: P<0,05 (KRUSKAL-WALLIS).
Fonte: Burgio et al. (2002).
Não só a quantidade, mas a qualidade do alimento também é

determinante para que o comportamento canibal se manifeste. O
alimento dos cupins é notadamente deficiente em nutrientes,
especialmente proteína. Não é surpreendente que a maioria das
espécies de térmitas estudadas exiba carnivoria facultativa,
usualmente na forma de canibalismo (MATHEWS; MATHEWS,
1978). A maioria dos insetos sociais se alimenta dos indivíduos
mortos na colônia ou daqueles que, em fase reprodutiva, falharam
em seus voos nupciais, assim como os “trabalhadores” machucados
(WHITMAN et al., 1994). Desse modo, podem ajustar seu nível de
canibalismo de acordo com as suas necessidades nutricionais
imediatas. Por exemplo, quando a dieta é rica em proteína,
Zootermopsis angusticollis Hagen (Isoptera, Hodotermitidae)
apresenta taxas praticamente nulas de canibalismo. Entretanto,
quando disponibilizada uma dieta de pura celulose
experimentalmente, a colônia se tornou intensamente canibal
(COOK; SCOTT, 1933).
Muitos autores encontraram valores adaptativos para os
padrões de canibalismo em insetos sociais. Kasuya et al. (1980)
explicaram que o canibalismo intercolonial em vespas de papel
japonesas Polistes chinensis antennalis Perez e Polistes jadwigae
Dalla Torre é um meio efetivo de acumulação de alimento durante o
estágio de construção da colônia. Nas espécies de clima temperado,
o alimento se torna escasso no outono e em virtude da diminuição
do número de operárias e da redução da proporção de indivíduos
reprodutivos, o canibalismo intracolonial comumente ocorre
(WILSON; 1971, citado por JOYNER; GOULD, 1987). Em colônias
de formigas, operárias rotineiramente ingerem ovos, larvas e pupas
que estejam machucadas e têm poucas chances de sobrevivência,
mas quando a colônia passa por períodos de restrição alimentar,
crias saudáveis também podem ser consumidas (WILSON, 1971,
citado por JOYNER; GOULD, 1987).
Densidade
Os efeitos canibais resultantes da alta densidade populacional
são normalmente confundidos com a escassez de alimentos. Em
muitos casos, o alimento existe em abundância ou em quantidades
adequadas e mesmo assim observa-se a prática do canibalismo.
Quando do nascimento de uma grande quantidade de indivíduos,
estes representam competidores em potencial para os mais velhos.
Devorá-los pode ser uma boa estratégia tanto do ponto de vista
nutricional quanto do ponto de vista competitivo (FOX, 1975).
Lestes nympha Selys (Odonata) se alimenta de moscas,
mosquitos e outros pequenos insetos. Entretanto, alterações
ambientais como excesso de alimento e falta de predadores fazem
com que a população cresça, causando um aumento no número de
ovos e larvas. Quando essas eclodem, entram em competição pelo
mesmo alimento. Assim, ocorre a mudança de alvo alimentar:
passam a canibalizar coespecíficos (FISHER, 1961). Como
consequência, além do controle populacional, há um incremento
nutricional para o canibal.
Apesar de o canibalismo não ser incomum entre os insetos
fitófagos, ele provavelmente não ocorre comumente na natureza se
a população não estiver extremamente densa. O fenômeno da
migração está associado com a redução antecipada de recursos
alimentares após um aumento da densidade populacional, situação
observada com os gafanhotos mórmons da América do Norte,
Anabrus simplex Haldeman. Em migração, apresentavam privação
de dois nutrientes essenciais: proteínas e sais minerais (Figura 3).
Como os próprios insetos são ricos nesses nutrientes, eles
praticavam o canibalismo (SIMPSON et al., 2006). Esse estudo
demonstrou que a saciedade desses dois nutrientes reduziu a taxa
de canibalismo e a saciedade de proteína, especialmente, inibia a
migração. Isso sugere que a razão principal para a formação de
bandos migratórios na espécie é a deficiência nutricional de
proteínas e sais.
Figura 3. Mudanças do estado-dependente do canibalismo em
ninfas de gafanhoto Anabrus simplex Haldeman (A) coletadas
nos campos após 5 horas de pré-tratamento em cada uma das
quatro dietas artificiais: (B) P = 42% proteína e sem
carboidratos digeríveis, C = 42% carboidratos e sem proteína,
PC = ambos nutrientes e O = nenhum dos nutrientes (n = 20);
(C) ou sementes de erva com ou sem uma alíquota de 0.25 M
NaCl (n = 50). Depois de 50 minutos de exposição, houve
rápido declínio na curva, indicando menor taxa de canibalismo.
Quando expostos a dietas apenas proteicas ou apenas
salinas, houve o comportamento canibal, quando expostos a
dietas de apenas carboidratos, o comportamento canibal foi
muito mais evidente. Entretanto, quando expostos a uma dieta
rica em proteínas e sais, a tendência ao canibalismo diminuiu.
Fonte: Simpson et al. (2006).
Foto: Stephen J. Simpson
O canibalismo resultante de alta densidade populacional tem

um caráter de estabilizar o número e a distribuição de uma
população (DONG; POLIS, 1992). Assim, esse comportamento
juntamente com outros fatores de mortalidade alteram essa relação
tamanho–distribuição agindo como um agente seletivo em relação
às larvas e aos adultos (EISENBERG, 1966).
Comportamento da vítima
Em algumas situações, o canibalismo é iniciado por padrões
comportamentais particulares de alguns indivíduos suscetíveis.
Diferenças nas taxas de canibalismo de duas espécies aparentadas
de Lepidoptera podem ser explicadas por diferenças nesses
padrões comportamentais das lagartas. As lagartas do milho,
Heliothis armigera Hübner, movem-se ativamente e induzem
respostas agressivas quando em contato com outras lagartas. Em
contraste, lagartas de Heliothis punctigera Wallengren não se
movem quando se encontram com outras e apresentam taxas de
canibalismo muito menores (FOX, 1975).
Disponibilidade de vítimas
O fato de um indivíduo se encontrar com o outro da mesma
espécie, em estado de vulnerabilidade, pode ocasionar o
comportamento de canibalismo. As taxas de canibalismo em ovos e
jovens recém-emergidos podem ser determinadas pelo tamanho da
massa de ovos e pelo tempo que levam para eclodir. Algumas
espécies de joaninhas (Coccinelidae) podem consumir seus ovos-
irmãos pelo simples fato de terem eclodido primeiro do que suas
larvas-irmãs.
Foi observado em alguns grupos de insetos que, mesmo em
condições de baixa densidade populacional e de quantidade de
recursos alimentares, os indivíduos ingerem uns aos outros. As
lagartas de borboletas monarcas, ao eclodirem, ingerem os ovos
vizinhos e a folha onde estava depositado seu ovo (BROWER,
1961). O mesmo acontece com H. armigera Hübner: ao eclodirem,
as lagartas rastejam para dentro da espiga do milho. A primeira a
chegar à espiga ingere todas as outras (irmãs ou não), mesmo que
a espiga e/ou a plantação de milho seja suficiente para alimentar
todas as lagartas. Em laboratório, essas lagartas, submetidas a
dietas artificiais, apresentaram taxas de canibalismo ainda maiores
e, nesse caso, pela alta densidade populacional.
O canibalismo de ovos em Ascia monuste Godart (Figura 4), a
lagarta da couve, ocorre sempre que há oportunidade e há uma
preferência pela ingestão de coespecíficos em detrimento da
ingestão de seu alimento principal (ZAGO-BRAGA; ZUCOLOTO,
2004). Esse comportamento é influenciado pelo estágio de
desenvolvimento – quanto mais velha a lagarta, maior seu poder de
predação – atribuído à estrutura física das mandíbulas, que são
mais rígidas nos ínstares finais, assim como à mobilidade, também
maior nesses ínstares, facilitando a predação de lagartas recém-
eclodidas, que já apresentam certa mobilidade.
Figura 4. Lagarta de Ascia monuste Godart (2º

ínstar) ingerindo ovo coespecífico.
Foto: Alessandra F. K. Santana
Há também um crescente corpo de informações sobre a
regulação do canibalismo em insetos sociais. No seu trabalho com
abelhas, Woyke (1980) determinou que larvas de machos diploides
são ingeridas por abelhas nutridoras. Em Apis mellifera L., essas
larvas são ingeridas no primeiro dia de vida, mas em A. cerana F.
elas sobrevivem por mais tempo e algumas são criadas até seu 4º
dia de vida. Woyke (1980) acredita que como a criação de machos
improdutivos é um desperdício de energia, uma mutação que opera
e elimina esses indivíduos foi favorecida por seleção natural. Assim,
ele propõe que A. cerana é um estágio mais primitivo na história
evolutiva do que A. mellifera. Ingerir machos diploides em estágios
iniciais de desenvolvimento, provavelmente, resulta em economia de
energia pela colônia (WOYKE, 1980).
Canibalismo sexual
O canibalismo sexual é um comportamento que pode ser
iniciado independentemente da quantidade de alimento ou da
densidade da população. A causa desse comportamento pode ser
justamente a disponibilidade e/ou o comportamento da vítima em
questão.
O consumo de partes do corpo do macho pelas fêmeas durante
a cópula ocorre em espécies de Orthoptera como Hapithus agitator
Uhler e Cyphoderris sp. Nessas espécies, a fêmea se alimenta das
asas do macho durante a cópula. Esse comportamento mantém a
fêmea unida ao macho durante a inseminação e, ainda, evita que
esta se alimente do espermatóforo antes de seu total esvaziamento.
Machos cujas asas foram retiradas cirurgicamente em laboratório
obtiveram menos sucesso na transferência do espermatóforo do que
os que permaneceram alados (VAHED, 1998).
O canibalismo do corpo inteiro do macho pelas fêmeas pode
ocorrer durante ou logo após a cópula e foi registrado em pelo
menos 16 espécies de mantídeos predadores (Dictyoptera), alguns
gêneros de Orthoptera e em pelo menos 25 espécies de
ceratopogonídeos predadores (Diptera) (LAWRENCE, 1992).
Canibalismo sexual em mantídeos

predadores
Na cabeça do macho mantídeo estão localizados neurônios
inibitórios dos movimentos de cópula. Quando a fêmea ingere sua
cabeça e, portanto, exclui a inibição neuronal, os movimentos
copulatórios passam a ser estimulados e a inseminação ocorre mais
eficientemente. A origem desse comportamento pode ser testada
experimentalmente, com base na semelhança do sistema nervoso
dos insetos com seu ancestral comum: 1) machos mantoideos de
espécies na qual a fêmea não realiza o canibalismo sexual exibem o
comportamento de cópula mesmo com sua cabeça retirada
experimentalmente; 2) as fêmeas que tiveram suas cabeças
removidas exibem certas respostas comportamentais completas,
mesmo que elas naturalmente não sejam sujeitas ao canibalismo.
Essas respostas sugerem que o comportamento de cópula sem a
cabeça é latente, se manifestando caso ocorram mudanças
ambientais. Os genes que são responsáveis pela origem desse
comportamento, provavelmente, promovem uma resposta de
sucesso reprodutivo; então, devem ter distribuição nas espécies
como resultado de seleção natural a favor da característica. Por que
existem espécies de mantoideos que realizam o canibalismo sexual
e outros não (ALCOCK, 2001)?
As hipóteses de sucesso do comportamento de canibalismo
sexual seriam: ao oferecer a cabeça, o macho consegue transferir
mais espermatozoides; a fêmea recebe um acréscimo nutricional e
não ingere o espermatóforo, garantindo a fertilização dos ovos. Esse
modelo prevê que o canibalismo sexual será favorecido pela
seleção natural quando o canibalismo aumentar significativamente o
número ou a viabilidade dos ovos fertilizados pelo espermatozoide
do macho canibal, e quando o número previsto de cruzamentos
durante a vida de um macho é baixo (FOX, 1975). Esse modelo se
aplica somente às situações em que o canibalismo ocorre depois
que aconteceu a transferência de espermatozoide (FOX, 1975).
Todos os modelos consideram o canibalismo sexual com valor
adaptativo para ambos os sexos. Uma suposição é que o
canibalismo sexual evoluiu e é mantido por causa dos benefícios
reprodutivos que confere aos adultos. Recentemente, entretanto,
sugerem que o canibalismo sexual em organismos adultos pode ser
resultado indireto de comportamentos adaptáveis de estágios
anteriores da história de vida do organismo (ARNQVIST;
HENRIKSSON, 1997; SUTTLE,1999).
Diversos autores propõem que o canibalismo sexual em
mantídeos só acontece quando há limitação alimentar, falta de
espaço para a dispersão dos machos após a cópula ou quando
distúrbios são causados por observadores. Isso porque a maioria
das observações de mantídeos canibalizados é feita em animais
que foram capturados e o estresse gerado pode iniciar tal
comportamento (VAHED, 1998). Lawrence (1992), por exemplo,
observou que dentre 13 encontros sexuais de casais de Mantis
religiosa L., apenas em quatro houve canibalismo (31%). Hurd et al.
(1994) observaram canibalismo em apenas três de 62 cópulas em
Torymus sinensis Kamijo (5%) e em quatro de 40 cópulas de
Stagmomantis limbata Hahn (10%). Esses dados indicam que o
canibalismo ocorre em aproximadamente 30% das cópulas, mas
não é uma regra.
Seleção do canibalismo sexual

Alimentar-se da cabeça do macho traz uma vantagem
nutricional para a fêmea, mas qual seria a vantagem para o macho?
O canibalismo sexual é adaptativo do ponto de vista masculino?
Apesar de não se saber ao certo se o macho promove ativamente
seu próprio consumo, o canibalismo sexual pode ser teoricamente
adaptativo para ele se: 1) oportunidades de copular com outras
fêmeas forem limitadas; e 2) os nutrientes disponibilizados para a
fêmea contribuírem para o sucesso reprodutivo do macho
canibalizado (BUSKIRK et al., 1984). Alcock (2001) considera que a
habilidade de cópula de machos mantídeos sem a cabeça tem
origem em sua consequência reprodutiva. Os machos sem as
cabeças aumentam seu fitness postumamente, o que contribui para
a seleção positiva da característica, mas hipotetiza, também, que
qualquer mutação que interfira nessa habilidade pode dirigir a
pressão de seleção contra essa característica.
Birkhead et al. (1988) demonstraram que o canibalismo sexual
leva a um aumento da produção de prole para fêmeas mantídeas.
Em Hierodula membranacea Burmeister, fêmeas mantidas em
dietas pobres que puderam se alimentar do macho durante a cópula
produziram ootecas mais pesadas do que as daquelas que foram
privadas de se alimentar do macho. Também foi verificado que o
número de juvenis dessas ooteca correlacionou-se positivamente
com sua massa (BIRKHEAD et al., 1988).
Impacto do alimento e consequências

ecológicas
Populacionais
Do ponto de vista populacional, o canibalismo pode ser extremo
o bastante a ponto de causar a extinção da população ou
simplesmente reduzir o seu tamanho e, dessa maneira, pode
diminuir a competição intraespecífica. O canibalismo pode afetar
também a distribuição etária da população e causar oscilações no
número de indivíduos nos diferentes estágios de desenvolvimento.
Quando o canibalismo reduz drasticamente as taxas reprodutivas
ou, em espécies com alto grau de agressividade, elimina seus
descendentes, esse comportamento gera resultados altamente
negativos (FOX, 1975).
Controle populacional
Em laboratório, comportamentos canibais podem aumentar a
estabilidade e a persistência da população. Uma das quatro
espécies de moscas varejeiras, Chrysomyia albiceps Wiedemann, é
canibal e foi a única que persistiu nesse comportamento quando o
alimento estava escasso. As poucas larvas sobreviventes eram
pesadas o bastante para produzir pupas viáveis. As espécies não
canibais produziram indivíduos pequenos, incapazes de manter sua
população na presença de intensa competição. Ullyette (1950)
concluiu que, para C. albiceps, o canibalismo foi um mecanismo de
interferência na competição, reduziu a pressão da pouca
disponibilidade de recursos e manteve a qualidade fisiológica dos
indivíduos sobreviventes.
Em experimentos com maior número de coespecíficos da
lagarta A. monuste Godart, houve uma tendência de redução do
tamanho do grupo (Tabela 1), podendo indicar que o canibalismo
nessa espécie provavelmente funciona como controle populacional
(ZAGO-BRAGA; ZUCOLOTO, 2004).
Tabela 1. Taxa e porcentagem de canibalismo em Ascia monuste

Godart em relação ao número de coespecíficos. Grupo I: controle,
alimentado somente com couve; grupo II: disponibilizado couve e 7
lagartas recém-eclodidas; grupo III: disponibilizado couve e 15
lagartas recém-eclodidas e grupo IV: disponibilizado couve e 30
lagartas recém-eclodidas. Temperatura 29 ± 2 oC; 80% UR.
Número de Número de lagartas Porcentagem de lagartas
coespecíficos ingeridas canibalizadas
Grupo I X X
Grupo II 4,83 ± 1,57 a 69,04 ± 22,46 a

Grupo III 8,17 ± 2,91 a 54,44 ± 19,40 a
Grupo IV 19,33 ± 4,78 b 64,4 ± 15,95 a
Os resultados representam a média ± desvio-padrão de seis repetições. Médias seguidas das letras iguais na
mesma coluna não diferem das outras. Teste ANOVA de Kruskal-Wallis (Sigma Stat for Windows, 1994 – Jandel
Corporation) com P<0,05.
Fonte: Zago-Braga e Zucoloto (2004).
Muitos pesquisadores, entretanto, sugerem que o canibalismo

não exerce essa função de controlador populacional. Ao contrário,
pressupõem que ele aumenta o número de sobreviventes por meio
de melhor utilização do alimento no ambiente, concentrando-o num
menor número de indivíduos bem-sucedidos. Quando o alimento é
escasso, sem o canibalismo alguns indivíduos podem sobreviver,
mas com ele haverá maior número de sobreviventes (WHITE, 2005).
Em espécies que colocam ovos agregados, o canibalismo pode
aumentar a sobrevivência do grupo: por intermédio da redução do
número de indivíduos, tornando-os menos evidentes, enquanto as
chances de sofrerem predação diminuem (ZAGO-BRAGA;
ZUCOLOTO, 2004).
Estrutura etária
Além do controle populacional, o canibalismo pode influenciar
na estrutura da população. A sobrevivência de indivíduos canibais
em detrimento de outras categorias gera uma oscilação na
distribuição das classes etárias (MERTZ, 1969).
Para prever as consequências do canibalismo deve-se saber
pelo menos a estrutura etária da população e as respectivas taxas
alimentares. Medidas independentes da taxa de canibalismo são
necessárias para distinguir a taxa de mortalidade exclusiva desse
comportamento. Argumentos que concluem que o canibalismo não é
a maior causa da mortalidade são algumas vezes encobertos em
termos de baixa proporção da presença de coespecíficos no
alimento do canibal. Por exemplo, foi concluído que o canibalismo
não era importante entre as ninfas de libélulas e efemérides por
causa da raridade desse comportamento e porque as ninfas
praticavam canibalismo somente quando estavam famintas (FOX,
1975). Já em Plagiodera versicolora Laicharting (Coleoptera), o
canibalismo é considerado o principal mecanismo regulatório
responsável por até 50% da mortalidade dos indivíduos recém-
eclodidos. Dependendo da composição etária da população, mesmo
uma baixa taxa de canibalismo pode causar uma mortalidade
significativa (BREDEN; WADE, 1985).
Em himenópteros do gênero Bombus, ocorre a ingestão de
ovos e/ou larvas por adultos; essas refeições melhoram a dieta,
controlam e regulam o crescimento da população por meio de suas
classes de indivíduos (operárias, operárias poedeiras e machos)
(MICHENER, 1974).
As consequências populacionais de comportamentos como o
canibalismo podem não ser imediatamente óbvias porque podem
envolver pequenas mudanças na faixa etária da população, o
aumento da sobrevivência e/ou fitness dos indivíduos canibais e a
taxa de mortalidade por canibalismo pode ser pouco significativa
como um mecanismo regulatório.
Individuais
Além das consequências populacionais, o canibalismo pode
conferir benefícios nutricionais diretos ao fitness do inseto, como
aumento na taxa de sobrevivência ou fecundidade (CHURCH;
SHERRATT, 1996). O benefício indireto é representado pela
remoção de competidores em potencial (FOX, 1975). Em A.
monuste Godart (Lepidoptera, Pieridae), por exemplo, as lagartas
que praticam o canibalismo de ovos e de lagartas recém-eclodidas
apresentam maior taxa de sobrevivência (Tabela 2a) e maior peso
(Tabela 2b) em comparação às não canibais (BARROS-BELLANDA;
ZUCOLOTO, 2001). Experimentos feitos com Ceratitis capitata
Wiedemann, uma espécie de moscas-das-frutas, mostraram que as
larvas quando estão privadas de alimento – seja em quantidade seja
em qualidade – praticam o canibalismo de ovos e larvas menores;
esse comportamento propicia às larvas melhor desenvolvimento do
que as privadas de alimento (ZUCOLOTO, 1993).
Tabela 2a. Sobrevivência de lagartas

de Ascia monuste Godart que
ingeriram córion (grupo- controle C1)
e lagartas que não ingeriram córion
(grupo experimental E1), alimentadas
com couve durante toda a fase
imatura.
Número de adultos por caixa
(sobreveviventes)
C1 5,1 ± 1,0 a
E1 3,3 ± 1,2 b
N = 6; médias ± SD seguidas de letras diferentes
diferem significativamente (teste-t, P<0,005).
Fonte: Barros-Bellanda e Zucoloto (2001).
Tabela 2b. Peso seco de lagartas de Ascia monuste Godart que

ingeriram córion (grupo-controle C1) e lagartas que não ingeriram
córion (grupo experimental E1), alimentadas com couve durante
toda a fase imatura.
Lagartas recém-eclodidas Lagartas 1º ínstar Lagartas 5º ínstar
C1 0,050 ± 0,008 a 0,100 ± 0,015 a 22,440 ± 3,100 a
E1 0,035 ± 0,005 b 0,062 ± 0,010 b 20,160 ± 2,500 a

N = 10; médias ± SD seguidas de letras diferentes diferem significativamente (teste-t,
P<0,005).
Fonte: Barros-Bellanda e Zucoloto (2001).
Existem três hipóteses para o canibalismo parental: 1) o fitness

individual (ganho nutricional para o canibal); 2) o fitness inclusivo
(kin selection), ganho para o canibal e para a vítima – por meio do
alto parentesco com o canibal; e 3) a manipulação parental, na qual
o indivíduo que exerce o cuidado com a prole e, ao mesmo tempo
se alimenta, em alguns casos, garante o cruzamento com fêmeas
oportunistas, quanto ao local de postura de seus ovos. Ovos que
são esvaziados podem atrair novas fêmeas e agregar mais ovos
juntos desses, estimulando o macho a guardá-los e servindo como
recurso alimentar. Com esse ganho, ele investe no cuidado dessa e
de futuras gerações (THOMAS; MANICA, 2003).
Portanto, o canibalismo filial/parental gera benefícios
fenotípicos (status nutricional) e genotípicos (contribuição para
gerações seguintes) (POLIS, 1981). O canibalismo parental pode
retirar danos ou doenças da cria, no qual ovos da periferia, mais
suscetíveis ao parasitismo, são ingeridos (Figura 5).
Figura 5. Proporção de ovos externos (colunas brancas) e internos

(colunas pretas) que foram parasitados por vespas e canibalizados
pelo macho guardião; colunas seguidas de letras diferentes diferem
significativamente.
Fonte: Thomas e Manica (2003).
Ademais, ao ingerir indivíduos aparentados sobrecarrega o
custo potencial da característica comportamental. Os machos
incorrem em custos elevados ao cuidar da cria: aumentam sua
exposição à predação, reduzem sua habilidade de caçar e de se
dispersar, e também reduzem o número de ovos fertilizados. Assim,
é provável que o canibalismo filial ocorra somente quando os
benefícios para o canibal são bastante elevados. Se um macho
eliminar parte de sua cria para reduzir a competição por alimento
entre sua prole, seletivamente ele aumenta a aptidão dos
sobreviventes. O macho deve maximizar o potencial reprodutivo de
sua prole, mesmo que com isso ele diminua o próprio (KIGHT;
KRUSE, 1992).
As vantagens e desvantagens do canibalismo devem ser
balanceadas contra outros fatores que afetam a sobrevivência. Em
alguns casos, as consequências do canibalismo podem ser menos
severas do que a fome e reprodução inadequada por falta de
nutrientes.
Estratégias relacionadas aos riscos

do canibalismo
Os insetos fitófagos que praticam canibalismo correm mais
riscos adicionais do que se ingerissem apenas seu alimento
principal. Em qualquer procura por alimento, há o perigo iminente de
predação; no processo de canibalizar outro, há ainda o risco de o
predador se tornar a presa. Foi observado, em A. monuste Godart,
que o canibalismo ocorre em laboratório e no campo; entretanto, as
fêmeas evitam ovipositar em folhas onde há lagartas coespecíficas,
mas não onde há ovos (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005).
Além disso, insetos herbívoros não possuem sensilas e programas
neurais apropriados para detectar e responder a compostos tóxicos
da presa e assim podem se contaminar com toxinas ou parasitas
presentes nela (WHITMAN et al., 1994). Quando a presa está com
algum tipo de infecção, esta pode ser passada ao canibal durante a
ingestão. Boots (1998) pode observar experimentalmente em Plodia
interpunctella Hübner a transmissão de um vírus e a permanência
da infecção na população via canibalismo. Mas, preferencialmente,
os indivíduos contaminados são canibalizados quando apresentam
tamanho próximo ao do canibal, contrariando o esperado, que seria
o canibal evitar a infecção. Mas, esse comportamento sugere que os
canibais não evitam uma infecção em detrimento da realização do
comportamento canibal.
Para diminuir os riscos relacionados à predação interespecífica,
os herbívoros, muitas vezes, são oportunistas, ou seja, se
alimentam preferencialmente de presas pequenas, machucadas,
incapacitadas, mortas ou fragilizadas (WHITMAN et al., 1994). É o
caso de canibalizar ovos, lagartas recém-eclodidas ou em
momentos próximos à muda da presa potencial. É interessante
ressaltar que nas espécies de coleópteros H. axyridis Pallas e
Adalia bipunctata L. o canibalismo só ocorre em ovos inviáveis
(SANTI; MAINI, 2007).
Dosagens de enzimas digestórias mostraram que larvas de C.
capitata Wiedemann que praticam canibalismo – e, portanto,
ingerem quantidade maior de proteínas – secretam maior
quantidade de tripsina, o que aumentaria a eficácia na digestão
proteica e menor quantidade de aminopeptidase, talvez para evitar
possíveis efeitos deletérios do excesso de aminoácidos livres. Além
disso, houve um acúmulo de sais nos tubos de Malpighi, indicando
uma adaptação para o excesso desses nutrientes presentes na
alimentação (LEMOS et al., 1993).
Seleção do comportamento
Os indivíduos canibais expandem sua gama de recursos e se
beneficiam evolutivamente. A qualidade e a quantidade da dieta
desses indivíduos interferem nas taxas de canibalismo, mas
também dependem de predisposição genética para a prática de atos
canibais brandos, médios ou intensos. Três condições individuais
motivam o canibalismo: diminuição da atividade de forrageamento,
privação de alimento e a plasticidade fisiológica. Esses fatores
permitem ao canibal incluir em sua dieta itens que antes eram
ignorados pelo alto custo ou pelo baixo ganho energético (POLIS,
1981).
Polis (1981) supõe que a menor alteração genética já seria
suficiente para originar um indivíduo canibal em uma população.
Essas alterações são representadas nos diferentes fenótipos
encontrados na deme: os canibais, na maioria das vezes, são
maiores, podem ter garras e mandíbulas maiores, são mais
agressivos e apresentam diferenças marcantes na dieta e estrutura
trófica. Assim, esses organismos terão sua taxa de crescimento
otimizada e uma trajetória de vida diferente dos demais da espécie
(POLIS, 1981). Podem passar de um ínstar para outro mais rápido e
reproduzir-se mais cedo. Por exemplo, duas espécies de Tribolium
apresentam taxas de canibalismo de ovos diferentes para machos e
para fêmeas. Em T. castaneum Herbst, as fêmeas são mais vorazes
que os machos, porém o contrário ocorre em T. confusum Jacq. du
Val. Como resultado da ingestão de ovos, as fêmeas de T.
castaneum Herbst apresentam aumento na produção de ovos por
fêmea (HO; DAWSON, 1996). Várias espécies do gênero
Megarhinus (Diptera, Culicidae) apresentam uma gama bastante
variada em suas taxas de canibalismo com a mesma quantidade de
alimento disponibilizada em laboratório (BAY, 1974).
Giray et al. (2001) sugerem três hipóteses comportamentais
relacionadas a linhagens genéticas, que geram indivíduos mais ou
menos capazes de obter sucesso pela ação canibalista. São elas:
hipótese da atividade locomotora, hipótese da eficiência de busca,
hipótese da apetência. As linhagens com indivíduos com maior
habilidade em se locomover, em encontrar quem será ingerido e ter
apetite para ingeri-lo, desempenhará o ato canibal melhor que
outros não tão habilidosos.
A teoria da seleção por parentesco sugere que o canibalismo é
mais provável de se espalhar e se fixar em uma população quando
o canibalismo entre parentes próximos for evitado. Em um grupo de
mosquitos, em que a discriminação por parentesco evoluiu dessa
forma, as larvas dessas espécies encontram regularmente parentes
e não parentes na água. Comparou-se o grau de canibalismo sobre
indivíduos aparentados e não aparentados em duas espécies
ecologicamente distintas de mosquito: uma detritívora autógena,
Trichoprosopon digitatum Rondani (Culicinae) e uma predadora
autógena, Toxorhynchites moctezuma Dyar and Knab
(Toxorhynchitinae). Apesar de a literatura documentar a ocorrência
de discriminação parental em outros insetos, nenhum desses
mosquitos mostrou preferência em canibalizar não aparentados. No
exemplo dado, T. digitatum Rondani, o canibalismo determinado
pela relação tamanho da vítima x tamanho do canibal possibilitou a
seleção para o consumo preferencial de não aparentados, mas, nas
observações de Toxorhynchites, os benefícios nutritivos
compensaram os custos de não discriminar parentes de não
parentes (SHERRATT et al., 1999).
No exemplo de Rhinocoris tristis Stål (Hemiptera), reduvídeos
que exibem cuidado parental, os machos ingerirem parte de sua
própria prole é uma evidência que confirma a ligação entre
disponibilidade de alimento e incidência do canibalismo. Pode-se
considerar a discriminação da prole, porque isso pode alterar os
custos do canibalismo ao macho. Os machos guardam seus ovos
colocados em tempos diferentes por várias fêmeas. Esses ovos são
defendidos por 15 a 43 dias de ataques por vespas parasitas e por
insetos predadores, dependendo do período de incubação deles.
Nesse período, os machos ingerem alguns dos ovos sugando seu
conteúdo e deixando a parede do ovo e o opérculo intactos. O
macho copula com a fêmea antes da oviposição e, provavelmente,
pode ser o pai de pelo menos alguns dos ovos. Entretanto, existem
alguns casos de cuidado aloparental, que são resultados da
competição direta entre machos pela cria. Em experimento para
investigar se os machos discriminaram entre sua própria prole e a
de outro macho, não foi encontrada diferença significativa na
porcentagem de ovos canibalizados pelo próprio pai ou pelo pai
adotivo (THOMAS; MANICA, 2003).
Canibalismo versus predação
A ocorrência e a intensidade do canibalismo varia amplamente
nas espécies; muito dessa variabilidade se deve a fatores que
influenciam a população: 1) algumas espécies respondem à
limitação de recursos por dispersão, diapausa, alterações em
características fisiológicas ou interferência por competidores; 2)
alguns animais podem ser incapazes de canibalizar porque não
conseguem prender uma presa grande, agressiva ou com
mecanismo de fuga eficiente.
Quando várias espécies dividem um recurso, as interações
entre os indivíduos que competem complicam a seleção para o
comportamento de canibalismo. Existem exemplos de espécies que
predam seus competidores e, em muitos casos, são também
canibais. O balanço entre canibalismo e predação influencia a
dinâmica populacional das espécies envolvidas. Em populações
naturais, as fontes geradoras de mortalidade são influenciadas por
diversos fatores combinados, como a sincronia de emergência de
ovos, a predação, alterações climáticas. O canibalismo, na ausência
desses fatores, pode contribuir para a estabilidade da população
(HOPPER et al., 1996).
Analisando a frequência relativa das espécies agressivas e
competidoras relacionadas a um recurso, podem ser observadas
mudanças na população. As taxas de canibalismo deveriam ser
maiores para espécies sem competidores próximos, as quais
ocorrem quando o recurso é usado por poucas espécies; entretanto,
acontece o oposto porque é menor o contato entre os indivíduos da
mesma espécie. Quanto mais espécies utilizam o mesmo recurso,
mais eventos interespecíficos ocorrem e a quantidade relativa de
canibalismo e predação dependerá dos encontros com os outros
indivíduos (Figura 6). É comum em espécies que são sempre
canibais, até quando a competição interespecífica é alta, os eventos
de canibalismo serem menos frequentes quando existe menos
sobreposição no uso de recursos (FAHY, 1972).
Figura 6. Proporções relativas de canibalismo (c) e predação
sobre potenciais competidores (p) por espécies agressivas,
com base na abundância relativa das espécies e no grau de
distribuição e escassez de recursos. (A) Espécie agressiva é
mais comum do que os competidores; (B) As espécies são
igualmente abundantes; (C) A espécie agressiva é
relativamente rara.
Fonte: Fox (1975).
Esses argumentos deixam várias inferências: 1) se a seleção

natural influencia o comportamento de espécies predadoras,
indivíduos podem mostrar diferentes preferências alimentares entre
competidores potenciais e a hierarquia dessas preferências pode
refletir diretamente na quantidade de sobreposição entre as
espécies (FOX, 1975); 2) a predação poderia ser comum entre
espécies com hábitos generalistas e com recursos qualitativamente
similares (FOX, 1975).
Agarwala e Dixon (1992) demonstraram que larvas e adultos de
espécies de coccinelídeos, Coccinella septempuctata L. e A.
bipunctata L., relutaram em se alimentar de ovos coespecíficos
quando esses foram tratados com extrato aquoso de outras
espécies de ovos, e concluíram que ovos dessas espécies
apresentam uma proteção contra predação interespecífica. Além
disso, o canibalismo é mais benéfico nutricionalmente do que a
predação interespecífica (YASUDA; OHNUMA, 1999).
Significados ecológicos do
canibalismo
Ecologicamente, além do ganho nutricional, o indivíduo que
canibaliza elimina um potencial competidor e um possível predador
coespecífico. Eles diminuem o tamanho da população, o alimento se
torna mais abundante para cada sobrevivente e aumentam as
chances de sobreviver e crescer mais rápido. O canibalismo pode
ser desvantajoso quando o indivíduo canibal torna-se muito
agressivo, podendo destruir sua progênie ou eliminar possíveis
parceiros sexuais (FOX, 1975). Dessa maneira, não há seleção a
favor desse comportamento.
Os mecanismos e significados ecológicos do canibalismo
podem diferir muito entre herbívoros e carnívoros. O principal
benefício do canibalismo para carnívoros parece ser a
compensação quantitativa por falta de predadores (DONG; POLIS,
1992). Khan et al. (2003), por exemplo, verificaram que o besouro-
carnívoro C. septempunctata L. (Coccinelidae) canibalizou
significativamente mais ovos na ausência dos afídeos do que na
presença deles. Os herbívoros, entretanto, podem realizar o
comportamento canibal tanto para ganhos qualitativos quanto
quantitativos. Os canibais herbívoros que se alimentam de
coespecíficos elevam seus índices de nitrogênio que podem sanar
deficiências nutritivas causadas pela baixa qualidade nutricional das
plantas que ingerem normalmente. Os cupins da espécie Z.
angusticollis Hagen tornam-se canibais quando sua dieta é
puramente de celulose e, consequentemente, deficiente em
proteínas (COOK; SCOTT, 1933). Animais onívoros fornecem um
bom exemplo para testar a predição sugerida. A maioria dos
onívoros tem uma sobrevivência e uma fecundidade mais elevadas
quando a dieta é composta por plantas e animais predados (COLL,
1998). Os onívoros fitozoófagos, que se alimentam primeiramente
de plantas, espera-se que melhorem sua dieta nutricionalmente com
o canibalismo, assim como fazem os herbívoros. Quanto aos
onívoros zoofitófagos, aqueles que se alimentam primeiramente de
proteína animal, têm o benefício energético do canibalismo, por
meio do consumo de coespecíficos em razão do nível trófico que
ocupam (FAGAN et al., 2002; MAYNTZ et al., 2005). Ainda existem
poucos registros da preferência de canibais em se alimentar de
coespecíficos ou de heteroespecíficos em teste de escolha (LEON-
BECK; COLL, 2007).
Em geral, a predação intraespecífica tem recebido
relativamente pouca atenção pela sua importância na bioecologia e
nutrição. Apesar de intermitente na natureza e talvez não tão
abrangente como outros mecanismos de obtenção de nutrientes, ela
pode atuar como importante mecanismo na dinâmica de populações
e persistência das espécies (JOYNER; GOULD, 1987).
Os estudos e pesquisas sobre canibalismo em insetos
revestem-se de importância tanto para os aspectos evolutivos como
para quem se interessa pela aplicação desses conhecimentos.
Embora haja algumas teorias discordantes sobre a evolução do
comportamento e hábitos alimentares dos insetos, aceita-se, com
maior frequência, que os primeiros insetos exclusivamente terrestres
eram saprófagos, aparecendo depois os fitófagos e então os
carnívoros. Entretanto, muitas espécies fitófagas praticam o
comportamento canibal que, em um aspecto ou outro (muitas vezes
não exclusivos), trazem vantagens, seja nos aspectos de
desenvolvimento e reprodução e/ou para controle populacional que,
em última instância, podem evitar competição e selecionar os mais
aptos.
Do ponto de vista teórico, podemos pensar também que o
comportamento canibal nas espécies fitófagas pode ter sido um
passo importante rumo ao comportamento especificamente
carnívoro. Mesmo com possíveis desvantagens, o canibalismo é um
comportamento que exige pouco de quem o pratica, pois não há
necessidade de forrageamento e, na maioria das vezes, não há uma
reação contrária ao canibal; além disso, a composição nutricional do
item alimentar a ser ingerido se aproxima muito da do canibal. Esse
fato traz, no mínimo, duas vantagens: melhor aproveitamento do
alimento e nenhuma necessidade de se metabolizar substâncias
estranhas. Tudo isso garantirá ao canibal influências positivas no
seu fitness.
A ingestão de fontes animais por um inseto preferencialmente
fitófago exige certas adaptações, principalmente nos aspectos
comportamental e digestório. No aspecto comportamental, é preciso
que o inseto tenha receptores para perceber, aceitar e ingerir a fonte
animal. No aspecto digestório, o inseto deve possuir condições de
liberar quantidades diferentes de enzimas (principalmente
proteases) do que se ele fosse exclusivamente fitófago; isso se faz
necessário porque, de uma forma geral, as fontes alimentares
advindas de animais são mais ricas em proteínas que as advindas
de fontes vegetais. O que acaba de ser dito pode, pelo menos em
teoria, ter sido um passo decisivo para o aparecimento de espécies
de insetos exclusivamente carnívoras. Para quem se interessa pelo
aspecto aplicado, entender o comportamento canibal e seus
desdobramentos pode auxiliar na confecção de dietas artificiais e
manutenção de populações para possível aplicação em controle
biológico.
Outro ponto importante sobre o canibalismo é situar as
espécies de insetos que possuem esse comportamento dentro da
classificação adequada. Durante muito tempo, espécies
oportunisticamente canibais eram classificadas como
exclusivamente fitófagas. Hoje sabemos que o comportamento
canibal pode melhorar bastante a performance dessas espécies.
Pesquisas futuras devem envolver o maior número possível de
áreas, como comportamento, fisiologia, bioquímica e genética.
Estudos sobre comportamento devem abranger, em primeiro lugar,
os aspectos descritivos e, sempre que possível, quantificados. Isso
permitirá conhecer quais as possíveis causas que levam o inseto a
praticar o canibalismo; para isso, é aconselhável que se trabalhe
com populações em seus habitats, quantificando alimentos
disponíveis e estratégias utilizadas no comportamento canibal.
Experimentos em laboratório podem ajudar a entender melhor o
comportamento canibal, pois são possíveis manipulações no
desenho experimental, muitas vezes impossível de serem feitas na
natureza.
Aspectos fisiológicos (crescimento, produção de ovos, ingestão,
taxas de aproveitamento de dietas contendo e não contendo
alimentos passíveis de canibalismo) e bioquímicos (principalmente
quantificando enzimas digestórias) poderão auxiliar bastante a
entender as adaptações que porventura possam ocorrer no
processo de canibalismo. Não devemos nos esquecer de que o
comportamento canibal pode alterar-se dependendo da
disponibilidade dos alimentos utilizados pela população. Sempre
que possível, seria interessante manter algumas gerações em
laboratório para estudar se as adaptações poderão ser selecionadas
e conhecer, então, a influência dos aspectos genéticos no
canibalismo.
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Parte II - Aspectos
específicos
Capítulo 9
Formigas (Hymenoptera)
Carlos R. F. Brandão
Rogério R. Silva
Jacques H. C. Delabie
Introdução
Fowler et al. (1991) publicaram um texto abrangente sobre a
ecologia nutricional de formigas. Optou-se aqui por abordar a
bioecologia e a nutrição de formigas a partir de sua classificação em
grupos ecológicos na Região Neotropical, organizando a informação
segundo conceitos atuais e de acordo com a ecologia alimentar dos
diferentes grupos. Dessa forma, deu-se ênfase a referências
recentes que, somadas às apresentadas por Fowler et al. (1991),
complementam o tema.
As formigas são organismos eussociais, o que representa um
nível de estrutura colonial avançado no qual convivem indivíduos
adultos, pertencentes a duas ou mais gerações, capazes de
contribuir com as tarefas necessárias à manutenção das colônias,
que apresentam cuidado cooperativo à prole e que pertencem a
castas reprodutivas e não reprodutivas (WILSON; HÖLLDOBLER,
2005b).
O registro fóssil de himenópteros sugere que a origem do mais
recente ancestral comum às espécies de formigas atuais viveu há
mais de 120 milhões de anos (GRIMALDI; ENGEL, 2005), embora
estimativas com dados moleculares estendam ainda mais no
passado essa origem, isto é, 132 a 176 milhões de anos (MOREAU
et al., 2006). Brady et al. (2006), entretanto, sugeriram recentemente
que a origem do ancestral das formigas tenha ocorrido entre 105 e
143 milhões de anos (CROZIER, 2006), enquanto Wilson e
Hölldobler (2005a) reforçam as hipóteses levantadas a partir de
argumentos ecológicos.
Entre os organismos eussociais, as formigas representam o
grupo mais diverso e ecologicamente dominante (WILSON;
HÖLLDOBLER, 2005a, b). Entre todos os insetos, constituem um
dos táxons mais importantes em termos de biomassa ou abundância
relativa local (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; DAVIDSON et al.,
2003; ELLWOOD; FOSTER, 2004; WILSON; HÖLLDOBLER, 2005a,
b). Junto com os cupins, as formigas constituem somente cerca de
2% de um milhão de espécies de insetos descritas até o momento,
mas podem representar mais de 50% da biomassa de insetos nas
florestas tropicais do globo (WILSON; HÖLLDOBLER, 2005a, b).
Como grupo ecologicamente dominante em todos os
ecossistemas da Terra, da tundra às florestas tropicais (KASPARI,
2005; WILSON; HÖLLDOBLER, 2005a, b), as formigas engajam-se
em interações com muitos outros organismos e, consequentemente,
participam de forma significativa dos processos funcionais dos
ecossistemas (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990), tais como a
regulação das populações de numerosos artrópodes (FLOREN et
al., 2002; IZZO; VASCONCELOS, 2005; PHILPOTT; ARMBRECHT,
2006), a dispersão de sementes (BEATTIE, 1985) e a promoção de
modificações na estrutura física dos ecossistemas (FOLGARAIT,
1998).
Estudos sobre comunidades de formigas vêm embasando
programas de avaliação e de conservação de ecossistemas
(BROMHAM et al., 1999; ANDERSEN et al., 2002) e têm sido
utilizados como indicadores da biodiversidade de outros
invertebrados. São ainda essenciais para compor estimativas
confiáveis de riqueza de espécies dos grupos chamados de
“hiperdiversos” (insetos, ácaros e outros aracnídeos e nematoides)
(SILVA; BRANDÃO, 1999). Estudos focalizando comunidades de
formigas têm sido também muito empregados em diferentes
programas da biologia da conservação, como na avaliação do
impacto de espécies invasoras, na detecção de comportamentos
populacionais de espécies ameaçadas ou, como grupo considerado
“chave” para o monitoramento na avaliação de programas de
recuperação do uso da terra (por exemplo, reabilitação de minas) e
no acompanhamento, em longo prazo, de mudanças nos
ecossistemas (UNDERWOOD; FISHER, 2006).
O estudo de comunidades locais de formigas oferece enorme
potencial para a realização de testes de hipóteses sobre riqueza
local e regional de espécies (KASPARI et al., 2000b, 2004),
abundância relativa (KASPARI, 2001; KASPARI et al., 2000a;
KASPARI; VALONE, 2002), tamanho do corpo e sua influência na
ecologia dos organismos (KASPARI, 2005), dinâmica de
comunidades locais e nos estudos de interações inter e
intraespecíficas, e suas consequências ecológicas (GOTELLI;
ELLISON, 2002; SANDERS et al., 2003) e, ainda, na definição de
características de redes tróficas (GUIMARÃES et al., 2006).
A compreensão da estrutura das comunidades de formigas
neotropicais e dos fatores que determinam sua organização tem
avançado com o uso de conceitos de grupos funcionais ou de
guildas tróficas. Esse tipo de classificação permite agrupar espécies
simpátricas que ocupam funções ou nichos similares e que mostram
alto grau de interação ou sobreposição em sua autoecologia e que
poderiam, assim, ser vistas como grupos de espécies que
influenciariam, em conjunto, a estrutura da comunidade
(SIMBERLOFF; DAYAN, 1991; WILSON, 1999; BLONDEL, 2003).
A adoção do modelo de grupos funcionais vem tendo bastante
sucesso na análise ecológica das comunidades de formigas da
Austrália (ANDERSEN, 1995) pelo seu poder preditivo em relação
ao impacto de fatores como estresse (que limita a produtividade) e
perturbação (responsável pela remoção de biomassa), sendo usado
frequentemente em estudos que visam identificar bioindicadores
ambientais (ANDERSEN et al., 2002, 2004; ANDERSEN; MAJER,
2004; MAJER et al., 2004).
Nos últimos anos, o grupo de pesquisa em taxonomia e
ecologia de comunidades de formigas do Museu de Zoologia da
Universidade de São Paulo (São Paulo) e o do Laboratório de
Mirmecologia da Universidade Estadual de Santa Cruz/Comissão
Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira (Bahia) têm empregado
grande parte de seus esforços em reunir dados de biologia,
comportamento e morfologia da fauna de formigas de diversos
biomas brasileiros. Esse conjunto de informações foi aqui utilizado
para elaborar uma proposta de classificação dessa fauna em
guildas, na análise, em detalhe, da estrutura ecológica da fauna de
formigas neotropicais. Neste estudo, descreveu-se a bioecologia e a
nutrição de formigas, tomando como ponto inicial as guildas de
formigas neotropicais, somando, na descrição adotada, o resultado
de diversos estudos desenvolvidos pelos autores, em especial a
caracterização das guildas de formigas em florestas neotropicais
(DELABIE et al., 2000; RAMOS-LACAU et al., 2008), a organização
em guildas das formigas do Cerrado (SILVESTRE et al., 2003) e da
mirmecofauna da serapilheira. Tendo em vista as observações já
acumuladas sobre guildas de formigas, sugere-se ainda que novos
testes de hipóteses sobre os fatores que determinam a ecologia das
comunidades e das populações de formigas terão poder preditivo
significativamente aumentado quando realizados, segundo um
modelo de guildas, se comparados a métodos analíticos
tradicionais.
Guildas de formigas e aspectos da
sua bioecologia e nutrição
A maioria dos imagos (adultos) de formigas, como outras
vespas predadoras e insetos de metamorfose completa em geral,
explora como recurso alimentar principal, senão exclusivo, a
hemolinfa de suas presas ou, ainda, substâncias açucaradas
produzidas por nectários (florais ou extraflorais) e exsudados de
hemípteros, enquanto gastam grande parte da energia derivada
desses insumos açucarados e oleosos na procura de alimento para
os imaturos da colônia (WILSON; HÖLLDOBLER, 2005b). Portanto,
são as larvas que dependem de proteína e de outras substâncias
para completar seu desenvolvimento, enquanto operárias adultas
necessitam repor a energia gasta nas atividades de forrageamento,
construção e manutenção do ninho, e nos cuidados com a prole.
Muitos estudos de ecomorfologia demonstram claramente a
associação entre morfologia, ecologia e taxonomia (MILES et al.,
1987; JULIANO; LAWTON, 1990a, b; PRICE, 1991; DOUGLAS;
MATTHEWS, 1992). Padrões morfológicos compartilhados por
espécies que coexistem espacial e temporalmente têm sido
frequentemente utilizados para caracterizar a organização de
comunidades (STEVENS; WILLING, 2000).
O tamanho do corpo, por si só, pode condicionar as dimensões
do nicho ecológico de um organismo (OVADIA; SCHMITZ, 2002;
NESS et al., 2004; WOODWARD et al., 2005) e, consequentemente,
a estrutura de uma comunidade (OVADIA; SCHMITZ, 2002; COHEN
et al., 2003; KASPARI, 2005). Em estudos de comunidades de
formigas, evidências sugerem que a interação entre o tamanho do
corpo e a complexidade estrutural do ambiente influencia a
composição de espécies (FARJI-BRENER et al., 2004; SARTY et
al., 2006). Isso permite uma ampla diversidade de espécies
compartilhar recursos e evita o controle desses recursos por apenas
uma ou duas espécies mais abundantes. Por exemplo, espécies
particularmente comuns e de tamanho relativamente grande não
conseguem acessar todos os microhabitats (como os interstícios da
serapilheira ou pequenas cavidades dos solos que apresentem
complexidade estrutural especial), deixando, portanto, áreas livres
para o refúgio e a aquisição de alimentos utilizados por outras
espécies (SARTY et al., 2006).
Para descrever objetivamente as guildas a partir do conjunto de
espécies conhecidas na Mata Atlântica foram feitas análises
fundamentadas na importância da morfologia na caracterização de
grupos ecológicos. O esquema de classificação apresentado a
seguir incorpora caracteres morfológicos com importância funcional
conhecida e que, portanto, têm relação com a bioecologia e a
nutrição das espécies de formigas, como tamanho, forma de
diversas estruturas (cabeça, olhos, tronco, pecíolo, pernas) e local
de forrageamento (KASPARI; WEISER, 1999, WEISER; KASPARI,
2006).
Quando aplicado a estudos na Mata Atlântica, que é um dos
ambientes mais ricos em habitats e nichos ecológicos da Região
Neotropical, o esquema de classificação indica a presença
consistente de nove guildas que habitam a serapilheira. Somadas às
informações da literatura e às nossas próprias observações e,
ainda, agregando experiência em levantamentos levados a cabo em
outras formações vegetais, sugere-se a existência de mais cinco
guildas, adicionais às espécies que habitam a serapilheira aquelas
com hábitos arborícolas, nômades e subterrâneos.
O esquema aqui preferido é hierárquico e adota uma
estratificação vertical da fauna como o principal compartimento.
Essa segregação de habitats entre espécies que compartilham o
mesmo espaço já é bastante conhecida. Diversos levantamentos
sistemáticos realizados em distintos biomas e regiões do planeta
demonstraram que existem diferenças significativas na composição
de espécies entre a fauna subterrânea, a da serapilheira, a da
superfície do solo e a da vegetação (LONGINO; NADKARNI, 1990;
DELABIE et al., 1994; BRÜHL et al., 1998; SILVESTRE et al., 2003;
SILVA et al., 2004). Em segundo plano, as análises indicam que o
tamanho do corpo e dos olhos são as principais variáveis que
podem ser utilizadas para caracterizar os grupos funcionais,
seguidas por informações sobre a forma de algumas estruturas
morfológicas, especialmente das mandíbulas, do pecíolo e a
posição relativa do olho em relação às outras estruturas da cápsula
cefálica (WEISER; KASPARI, 2006).
Em adição, uma análise de agrupamento revela que alguns
grupos incluem uma diversidade de táxons explorando os mesmos
recursos, enquanto outros grupos são filogeneticamente
consistentes, o que implica que a exploração de alguns nichos é
taxonomicamente limitada. Nesses casos, a forma especializada
das mandíbulas, o tamanho do corpo e as características
comportamentais são elementos importantes na caracterização
desses grupos e resultam em agrupamentos muito bem definidos,
inclusive taxonomicamente. Pelo menos na região biogeográfica
estudada, alguns nichos foram preenchidos exclusivamente por
táxons pertencentes a um mesmo clado, em geral, com biologia e
anatomia altamente especializadas, além do tamanho do corpo
relativamente reduzido.
Espera-se que o mesmo panorama de 14 guildas compondo a
estrutura das comunidades se repita em todos os outros ambientes
de florestas neotropicais, incluindo áreas de savanas em estágio de
clímax, como os cerradões. À medida que os ambientes se
simplificam e perdem habitats, perdem certamente componentes ou
mesmo guildas inteiras, consequentemente, não é de se esperar
que existam comunidades mais ricas em determinados
ecossistemas, isto é, guildas não reveladas por nossos estudos.
Nas regiões sob regime climático temperado verifica-se a presença
de uma guilda especial formada por espécies parasitas sociais.
A ausência de espécies parasitas sociais no esquema de
guildas reflete a carência de amostragem adequada e ainda a
pobreza de estudos sobre a biologia de numerosas espécies da
Região Neotropical. Na referida região, algumas espécies já foram
identificadas como inquilinas ou parasitas sociais, em especial, no
gênero Acromyrmex, como Acromyrmex insinuator Schultz,
Bekkevold e Boomsma (hospedeiro: Acromyrmex echinatior Forel),
Pseudoatta argentina Gallardo [hospedeiro: Acromyrmex lundii
(Guérin-Méneville)] e Pseudoatta sp. (hospedeiro: Acromyrmex
rugosus F. Smith) (SUMMER et al., 2004). Há também várias
espécies parasitas sociais conhecidas em espécies neotropicais dos
gêneros Allomerus, Pheidole e Ectatomma (HORA et al., 2005).
Seria perfeitamente legítimo considerar o conjunto de espécies de
formigas neotropicais com hábitos parasitas sociais como a 15ª
guilda no esquema proposto.
A seguir, são descritas as guildas ou agrupamentos alimentares
de formigas neotropicais e os dados pertinentes sobre sua biologia,
seguindo o esquema de classificação taxonômica de Bolton (2003),
com ilustrações a partir de fotos do Dr. Alex Wild, a quem
agradecemos a cessão das imagens.
Guildas de formigas neotropicais
Formigas predadoras
Generalistas epigeicas
Grandes
As formigas predadoras generalistas epigeicas (espécies que
forrageiam na superfície do solo) são espécies de tamanho de corpo
grande (em geral, 1 cm ou mais), mandíbula longa e linear, ou
triangular, olhos distantes entre si e localizados aproximadamente
no ponto médio entre a inserção da mandíbula e a margem vertexal;
olhos muito grandes com o maior número relativo de omatídeos
entre as guildas. A casta operária é monomórfica.
Os táxons incluídos nesse agrupamento são espécies dos
gêneros Dinoponera, Odontomachus (Figura 1A), Pachycondyla,
Ectatomma e as espécies maiores de Anochetus. Anochetus é
considerado o grupo-irmão de Odontomachus, pois ambos os
gêneros compartilham um mecanismo de fechamento das
mandíbulas exclusivo em Ponerinae, conhecido como “mandíbula-
armadilha” (GRONENBERG; EHMER, 1996). Em geral, operárias
mais velhas das espécies dessa guilda forrageiam isoladamente à
procura de presas, em especial artrópodes de tamanho compatível
com elas, mas caçam outros invertebrados, tais como pequenos
gastrópodes e minhocas. São também oportunamente saprófagas;
as maiores espécies (observações pontuais realizadas em
Dinoponera, Ectatomma ou Pachycondyla) sendo, às vezes,
encontradas em cadáveres de pequenos mamíferos. Raramente
empregam recrutamento ou visitam ou guardam nectários (a não ser
no gênero Ectatomma e em algumas Pachycondyla arborícolas);
vivem em ninhos no solo, em cavidades nas plantas ou ainda
associados a epífitas, que são habitadas por populações de
algumas dezenas a poucas centenas de indivíduos.
Figura 1A. Operária de Odontomachus bauri Emery durante
aproximação da presa.
Foto: Alex Wild
Há uma variação grande do tamanho de corpo entre os táxons

dessa guilda, especialmente porque inclui espécies de Anochetus.
Nesse caso, a forma da mandíbula (longa e linear) tem forte
influência na caracterização do agrupamento, em adição, essa
observação sugere que se deve esperar uma divisão de recursos
com base no tamanho das presas entre os táxons pertencentes ao
agrupamento Anochetus + Odontomachus.
Médias
As formigas epigeicas médias são espécies de tamanho de
corpo médio (0,5 cm a 1 cm), mandíbula triangular, olhos
desenvolvidos, distantes da inserção da mandíbula e distantes entre
si (Figura 1B). Inclui algumas espécies de Heteroponera,
Gnamptogenys, Hylomyrma, Megalomyrmex, Oxyepoecus,
Pheidole, Solenopsis e Basiceros. Todas as Pheidole e grande parte
das Solenopsis do subgênero Solenopsis são polimórficas,
enquanto os demais táxons do agrupamento são monomórficos.
Formam colônias com populações médias (algumas dezenas a
centenas de operárias) a grandes (alguns milhares de operárias,
como em Solenopsis). Por exemplo, colônias adultas de Basiceros
manni Brown & Kempf são formadas por cerca de 50 operárias
(WILSON; HÖLLDOBLER, 1986), enquanto as de Heteroponera
dolo (Roger) possuem menos de uma centena de operárias
(BORGES et al., 2004).
Figura 1B. Operária de Gnamptogenys striatula Mayr inspecionando

presa.
Foto: Alex Wild
Algumas das espécies classificadas nesse agrupamento
alimentar são reconhecidamente predadoras epigeicas generalistas,
como Gnamptogenys striatula Mayr (LATTKE, 1995). O
agrupamento inclui, ainda, espécies com hábitos diversos, tais como
espécies de Megalomyrmex do grupo Silvestrii, parasitas tróficas do
fungo cultivado por formigas criadoras de fungo dos gêneros
Apterostigma, Cyphomyrmex, Trachymyrmex e Sericomyrmex
(ADAMS et al., 2000b; BRANDÃO, 2003) ou Oxyepoecus
punctifrons (Borgmeier). O hábito arborícola não havia sido
registrado para espécies de Oxyepoecus até recentemente,
conhecidas como habitantes exclusivas da serapilheira, entretanto,
Ketterl et al. (2003) e Albuquerque e Brandão (2004) registraram
uma rainha e duas operárias em dossel, respectivamente no oeste
de Santa Catarina e em Araucaria angustifolia (Bert.) O. Ktze no Rio
Grande do Sul. Oxyepoecus rastratus (Mayr), por sua vez, foi
coletada com iscas atrativas de sardinha em áreas de Mata Atlântica
no Sudeste do Brasil, a 2.100 m de altitude, enquanto registros
ainda não confirmados sobre algumas espécies desse gênero
parecem indicar serem parasitas sociais de espécies de Pheidole
(ALBUQUERQUE; BRANDÃO, 2004).
A maioria das espécies de Heteroponera (Heteroponerinae)
nidifica em troncos em decomposição ou na serapilheira e seus
interstícios (KEMPF, 1962; FRANÇOSO, 1995). Heteroponera
dentinodis (Mayr) e H. dolo (Roger), em laboratório, aceitam
preferencialmente larvas e adultos de Tenebrio molitor L.
(Coleoptera: Tenebrionidae), larvas de Alphitobius sp. (Coleoptera:
Tenebrionidae), adultos de Folsomia candida Willem (Collembola:
Isotomidae) e larvas de Drosophila sp. (Diptera) (FRANÇOSO,
1995).
As espécies de Basicerotini de tamanho relativamente grande
estão incluídas nessa guilda. Essas espécies são encontradas
exclusivamente nas florestas da Região Neotropical, com
mandíbulas triangulares e margem mastigatória multidenticulada, e
olhos compostos posicionados posteriormente (WILSON;
HÖLLDOBLER, 1986). As espécies já estudadas são predadoras de
pequenos artrópodes. Basiceros manni Brown & Kempf tem uma
dieta ampla que inclui cupins, larvas de Diptera, Lepidoptera,
besouros escarabeídeos e elaterídeos e miriápodes (WILSON;
HÖLLDOBLER, 1986). Apresentam movimentos extremamente
lentos e mecanismos especiaisempregados na camuflagem,
particularmente dois tipos especiais de pelos que formam uma dupla
camada na superfície dorsal do occipíceo, escapos, pró e mesonoto,
pecíolo, pós-pecíolo e gáster, que retêm pequenas partículas de
solo, com cerca de 10 µ, dificultando sua localização por predadores
que se orientam visual e quimicamente.
Generalistas hipogeicas
Médias
As formigas hipogeicas (espécies que forrageiam
exclusivamente dentro da serapilheira) de tamanho de corpo médio
(0,5 cm a 1 cm) são caracterizadas pela redução relativa dos olhos,
posicionados muito próximos à inserção das mandíbulas. Esse
grupo inclui espécies relativamente pequenas e monomórficas de
Gnamptogenys, Hypoponera e Pachycondyla [como Pachycondyla
ferruginea (F. Smith) e Pachycondyla stigma (F.)]. A biologia dessas
espécies é pobremente conhecida e a redução dos olhos sugere
serem predadoras hipogeicas, que capturam suas presas,
geralmente pequenos artrópodos, nos interstícios da serapilheira.
Pequenas
Esse grupo de formigas é formado, considerando-se os critérios
morfológicos utilizados, exclusivamente por espécies do gênero
Hypoponera, reunindo todas as espécies de tamanho de corpo
pequeno (menor que 0,5 cm), mandíbulas triangulares pequenas,
olhos reduzidos a um omatídeo e inseridos próximos à inserção das
mandíbulas. No espaço morfológico que definiu as nove guildas de
serapilheira, esse agrupamento está bem separado da guilda de
predadoras hipogeicas generalistas médias, comentada
anteriormente. Há grande uniformidade na forma geral do corpo e
de outros caracteres morfológicos. Não existem informações
detalhadas sobre a bioecologia e a nutrição desse grupo, mas todas
essas espécies são consideradas forrageadoras generalistas
(BROWN JUNIOR, 2000). É comum encontrar diversas espécies de
Hypoponera dessa guilda convivendo na mesma amostra de 1 m2
de serapilheira. Como as análises sugerem que elas compartilham
itens alimentares, seguindo a teoria ecológica, essas formigas
devem, de alguma maneira, se segregar, evitando competição
(temporalmente ou na escolha muito detalhada de itens).
Especialistas
É um grupo de formigas que reúne espécies, em geral,
raramente estudadas, com morfologia e biologia especializadas.
Possuem mandíbulas do tipo triangular clássico a fortemente
diferenciado. Inclui espécies de tamanho relativo médio a pequeno,
mandíbulas estreitas e com pontos de articulação distantes entre si,
com dentição diferenciada; olhos próximos à inserção da mandíbula,
distantes entre si, reduzidos ou ausentes (Figura 2A, B). Apresenta
grande diversidade de formas, agrupando representantes de
Amblyoponinae (Amblyopone, Prionopelta), Cerapachyinae
(Acanthostichus, Cerapachys, Sphinctomyrmex), Myrmicinae
(Adelomyrmex, Cryptomyrmex, Stegomyrmex), Ectatomminae
(Gnamptogenys [alguns táxons], Typhlomyrmex), Ponerinae
(Centromyrmex, Thaumatomyrmex) e Proceratiinae (Discothyrea,
Proceratium). Todos esses táxons vivem na serapilheira ou são
hipogeicos.
Figura 2A. Formigas predadoras especializadas: operária de
Cerapachys augustae Wheeler.
Foto: Alex Wild
Figura 2B. Operária de Thaumatomyrmex contumax Kempf
transportando sua presa miriápode Polyxenidae, antes do processo
de depilação.
Foto: Benoit Jahyny
Amblyopone (Amblyoponinae) reúne espécies com morfologia

da mandíbula, labro e clípeo bastante modificados, presumivelmente
utilizados na apreensão firme das presas. O clípeo é bem
desenvolvido, sendo que a porção mediana forma um lobo
frequentemente armado com uma série de dentes, tubérculos ou
dentículos ao longo de sua margem. As mandíbulas variam
grandemente em forma, mas são sempre muito desenvolvidas e
inseridas na margem inferior da cabeça (BROWN JUNIOR, 1960).
Observações sugerem que as espécies de Amblyopone são
predadoras especializadas de Myriapoda (DELABIE et al., 2000).
Amblyopone pallipes (Haldeman) e Amblyopone pluto Gotwald &
Levieux alimentam-se, principalmente, de Chilopoda,
particularmente litobiomorfos e geoquilomorfos (BROWN JUNIOR,
1960; GOTWALD JUNIOR; LÉVIEUX, 1972). O sistema de defesa
eficiente observado comumente em espécies de Chilopoda, como a
eliminação de substâncias repelentes produzidas por glândulas
tegumentares, garras associadas a glândulas de veneno, tamanho
relativamente grande para artrópodes e alta mobilidade, varia o
suficiente entre táxons para gerar especificidade alimentar
considerável nesse gênero (GOTWALD JUNIOR; LÉVIEUX, 1972).
Por exemplo, mais de 80% das presas capturadas por Amblyopone
silvestrii Wheeler consistem de geoquilomorfos (MASUKO, 1986).
Prionopelta é um gênero de Amblyoponinae, distinto de
Amblyopone, principalmente pelas mandíbulas, estreitas e curtas,
com três dentes que se dobram fortemente contra o clípeo armado
de dentículos inconspícuos (correspondem aos dentes clipeais
presentes em Amblyopone). As colônias são encontradas
tipicamente em habitats florestados úmidos e nidificam em pedaços
de troncos em decomposição, na serapilheira ou sob pedras no
solo. Observações em laboratório sugerem que operárias de
Prionopelta predam preferencialmente dipluros campodeídeos
(HÖLLDOBLER et al., 1992).
Typhlomyrmex (Ectatomminae) é um pequeno gênero
exclusivamente Neotropical, formado por espécies criptobióticas e
de olhos reduzidos, mandíbulas triangulares com vários dentes
desenvolvidos e de tamanho variável. Typhlomyrmex rogenhoferi
Mayr nidifica em troncos grandes caídos no chão das florestas;
outras espécies são hipogeicas (por exemplo, T. pusillus Emery).
Typhlomyrmex meire Lacau, Villemant & Delabie é predadora
especializada de imaturos de Acropyga fuhrmanni (Forel) (LACAU et
al., 2004, 2007).
Algumas espécies de Gnamptogenys (Ectatomminae) incluídas
nesse agrupamento alimentar não têm biologia conhecida, mas
apresentam mandíbulas altamente diferenciadas, com forma
subtriangular, cuneiformes a subfalcadas (condição apomórfica em
relação às mandíbulas curtas e triangulares – condição
plesiomórfica). Essas espécies foram classificadas como
predadoras especializadas. Alguns estudos recentes descrevem
especialização alimentar em Gnamptogenys, como em
Gnamptogenys hartmani (Wheeler) (predadora do fungo de
espécies de Trachymyrmex e Sericomyrmex; DIJKSTRA;
BOOMSMA, 2003). Algumas espécies de Gnamptogenys do grupo
Rastrata são especializadas na predação de besouros e miriápodes
(LATTKE, 1995).
Proceratium (Proceratiinae) apresenta caracteristicamente o
primeiro tergo do gáster convexo, curvado dorsoventralmente, ou a
porção posterior claramente separada da anterior por um inflamento
da área dorsal; os demais tergitos e esternitos do gáster são
curvados ventralmente (BARONI-URBANI; ANDRADE, 2003).
Dessa forma, o ápice do gáster dirige-se para frente, o que deve ter
consequências na sua ecologia alimentar. As espécies conhecidas
de Proceratium nidificam essencialmente no solo, sob troncos e
pedras. Algumas são predadoras de ovos de artrópodes,
especialmente de aranhas (BROWN JUNIOR, 1957, 1974, 1980;
BARONI-URBANI; ANDRADE, 2003). As espécies de Discothyrea
também são conhecidas como predadores especializados de ovos
de artrópodes, em grande parte de aranhas ou Chilopoda (BROWN
JUNIOR, 1957). Por exemplo, Discothyrea oculata Emery é uma
predadora especializada em ootecas de aranhas do gênero Ariadna
(DEJEAN; DEJEAN, 1998).
Stegomyrmex (Myrmicinae) é outro exemplo de formiga
especializada em predação de ovos de artrópodes, particularmente
de diplópodes espirobólidos (Myriapoda: Diplopoda: Spirobolida)
(DINIZ; BRANDÃO, 1993). Essa especialização envolve, na
morfologia, uma carena frontal extremamente expandida, formando
um escudo que cobre também os olhos compostos. As mandíbulas
triangulares são curvadas, atuando como uma pinça para
transportar os ovos coletados. As operárias caminham lentamente,
inspecionando cada pequena abertura ou fissura no solo à procura
de ovos de diplópodes. Os ovos são transportados na face ventral
das mandíbulas curvadas, mantidos fixos pelas mandíbulas e
pressionados contra dois pontos de apoio na região ventral da
cabeça (regiões hipostomal e ventral anterior).
As espécies de Adelomyrmex têm morfologia do clípeo e
mandíbulas peculiares, mas a significância adaptativa dessas
modificações não foi ainda investigada. O clípeo tem duas partes, a
superfície dorsal, com uma projeção bidentada antero-mediana, e
uma superfície anterior, perpendicular à dorsal, dividida por sulcos
longitudinais que se projetam para fora. Os sulcos formam um dente
conspícuo e a concavidade lateral um distinto entalhe em que o
dente da margem basal da mandíbula se encaixa. Aparentemente,
clípeo e mandíbula formam um sistema integrado utilizado na
apreensão firme de presas de corpo mole, como anelídeos
(LONGINO, 2008). Poucas informações existem sobre a biologia de
Adelomyrmex; algumas espécies são predadoras de ácaros
(BROWN JUNIOR, 2000). Cryptomyrmex foi descrita recentemente
(FERNÁNDEZ, 2004), a partir de espécies até então incluídas em
Adelomyrmex (FERNÁNDEZ, 2003).
Centromyrmex têm tamanho de corpo relativamente grande,
não apresentam olhos, as mandíbulas são longas e triangulares,
com margem mastigatória distintamente denticulada e muito mais
longa que a basal. Apresentam setas curtas e robustas,
semelhantes a espinhos na tíbia e nos tarsos da perna média e
tarsos da perna posterior, caráter convergente compartilhado com
raras Pachycondyla hipogeicas (grupo Wadeura) e que seria uma
adaptação para caminhar em galerias subterrâneas. Várias espécies
(possivelmente todo o gênero) são reconhecidas como predadoras
de cupins (especialmente Syntermes); muitas, inclusive, vivem
exclusivamente dentro das galerias ou próximo dos ninhos de
cupins (KEMPF, 1966; MILL, 1982; DELABIE, 1995, DEJEAN;
FÉNÉRON, 1993, 1996, 1999, BOLTON; FISHER, 2008).
Thaumatomyrmex é caracterizado por mandíbulas muito
longas, curvas, levemente assimétricas e que se projetam além da
gena quando as mandíbulas estão fechadas, equipadas com 3 ou 4
dentes longos e agudos, amplamente espaçados (Figura 2B). Vivem
no que parece ser as menores colônias de todas as espécies de
formigas (JAHYNY et al., 2002, 2007), com cerca de 3 a 15
indivíduos adultos apenas, estando a reprodução a cargo de uma
única operária fecundada (gamergate). Operárias forrageiam
individualmente à procura de sua presa – miriápodes Polyxenidae;
as mandíbulas são usadas para retirar todas as cerdas ocas
preenchidas por substâncias urticantes que recobrem os
Polyxenidae; a presa livre das cerdas é então oferecida às outras
operárias e às larvas (BRANDÃO et al., 1991).
Predação em massa e/ou nomadismo

No agrupamento alimentar dos especialistas estão incluídas
também espécies de formigas que possuem comportamento de
caça relativamente elaborado, envolvendo grupos de operárias
organizadas (em massa) em colunas durante o forrageamento [por
exemplo, Pachycondyla marginata (Roger) que preda
exclusivamente cupins Neocapritermes opacus Holmgren (LEAL;
OLIVEIRA, 1995) e, em alguns casos, comportamento nômade,
como algumas Cerapachyinae (Acanthostichus, Cylindromyrmex) e
Ponerinae (Leptogenys, Simopelta)]. A morfologia e a biologia das
fêmeas reprodutoras são semelhantes às observadas em
Ecitoninae, condição conhecida como dictadiiginia, caracterizada
pela combinação de cabeça relativamente grande e subquadrada,
olhos reduzidos (pouco maiores do que aqueles das operárias),
tronco reduzido e desprovido de asas, gáster hipertrofiado, com a
constrição, após o pós-pecíolo, pouco marcada ou ausente.
Ainda que algumas espécies mostrem hábitos próximos do
nomadismo, é a especialização nutricional que agrupa todas as
espécies incluídas nessa guilda. Diferentemente das formigas
legionárias ou de correição, que sempre forrageiam em grandes
colunas de operárias, a predação nas espécies deste último
agrupamento envolve geralmente um pequeno grupo induzido por
uma única operária. Essa operária utiliza feromônios para marcar
uma trilha de acesso ao recurso alimentar e, em seguida, recruta
grande número de companheiras da colônia. Outra diferença
fundamental com as formigas legionárias verdadeiras (Ecitoninae e
Dorylinae) é que a migração frequente da colônia não segue a
periodicidade característica das legionárias e o desenvolvimento dos
imaturos também não é sincronizado (MASCHWITZ et al., 1989).
Simopelta (Ponerinae) é caracterizado por mandíbulas com um
par de dentes apicais agudos e um dente basal, também agudo, que
marca o ângulo basal. Entre o dente basal e os apicais, dentículos
podem estar presentes junto com um dente menor, porém
conspícuo. Os olhos são muito reduzidos e formados por uma única
faceta, situados na área mediana e frontal da cabeça. A presença
de rainhas dictadiiformes, a forma da mandíbula, a redução dos
olhos combinados com certos detalhes da forma e da escultura das
operárias sugerem que Simopelta utiliza forrageamento em massa
e, provavelmente, nomadismo. Simopelta oculata (Gotwald &
Brown) pilha colônias de Pheidole (Gotwald & Brown JUNIOR,
1966).
Leptogenys inclui espécies predadoras de ampla variedade de
invertebrados (MASCHWITZ et al., 1989) ou especializadas,
particularmente em isópodos (WILSON, 1959; LENKO, 1966) e
Dermaptera (STEGHAUS-KOVAC; MASCHWITZ, 1993). A estrutura
das colônias e o comportamento são semelhantes aos de
Ecitoninae, o que inclui colônias relativamente grandes e
monogínicas, migrações frequentes e forrageamento em massa
quando as atividades de predação são realizadas de modo coletivo.
A maioria das espécies conhecidas de Cerapachyinae
(Acanthostichus, Cerapachys, Cylindromyrmex e Sphinctomyrmex)
preda exclusivamente formigas. Em expedições em massa a ninhos
de outras espécies, capturam preferencialmente larvas e pupas,
mas também, ocasionalmente, imagos, e retornam ao ninho onde as
presas são desmembradas e oferecidas às larvas, ou as próprias
larvas alimentam-se diretamente das presas (WILSON, 1958,
BROWN JUNIOR, 1975; HÖLLDOBLER, 1982). Sphinctomyrmex
explora imaturos de várias espécies de formigas e, possivelmente,
larvas de outros insetos (BUSCHINGER et al., 1989), enquanto
espécies do gênero Cerapachys são, provavelmente, predadoras
especializadas de espécies do gênero Pheidole (HÖLLDOBLER,
1982).
Cylindromyrmex é raramente coletado e sua história natural é
pouco documentada (DELABIE; REIS, 2000). Os locais
preferenciais para sua nidificação incluem troncos em
decomposição no chão de florestas e galerias de cupins (BROWN
JUNIOR, 1975; ANDRADE, 1998). Cylindromyrmex striatus Mayr é
um predador especializado de cupins (OVERAL; BANDEIRA, 1985);
Cylindromyrmex whymperi (Cameron) emprega recrutamento em
massa com trilhas marcadas com feromônios originados de uma
única glândula abdominal (GOBIN et al., 2001).
Predadoras dacetíneas
Dacetini, segundo Baroni-Urbani e Andrade (2007), na Região
Neotropical, é uma tribo composta por cinco gêneros
(Acanthognathus, Basiceros, Daceton, Phalacromyrmex e
Strumigenys), considerando Creightonidris sinônimo júnior de
Basiceros (FEITOSA et al., 2007). A forma diferenciada das
mandíbulas de muitas formigas dacetíneas é uma das
características mais marcantes desse segmento da mirmecofauna
típica da serapilheira. A morfologia e o mecanismo de ação dessas
mandíbulas são bastante diferentes do padrão presente em
Myrmicinae (WILSON, 1956; DIETZ, 2004).
A maioria dos membros da tribo vive em colônias monogínicas
forrageando e nidificando na serapilheira, nas camadas superficiais
do solo ou entre as raízes superficiais (BOLTON, 1998). Todas as
espécies conhecidas são predadoras, principalmente de Collembola
entomobriídeos e esminturídeos, mas várias espécies predam
também ampla variedade de outros pequenos artrópodes, tais como
Diplura, Symphyla, Chilopoda, Pseudoscorpiones, Acarina, Araneae,
Isopoda, Amphipoda e muitas outras ordens de insetos de tamanho
de corpo pequeno e suas larvas (DEJEAN, 1987a, b).
Estruturalmente, as mandíbulas são modificadas, sendo
empregadas na predação e a maioria das especializações reflete
técnicas especiais para a captura da presa (MASUKO, 1984;
BOLTON, 1998, 1999). Indivíduos dessas espécies são muito
comuns em amostras de serapilheira em florestas tropicais e
subtropicais. Algumas espécies são localmente abundantes
(FISHER, 1999; DIETZ, 2004).
Em formigas, especializações das mandíbulas envolvem não
somente a forma, mas dependem também da velocidade e da força
que elas podem gerar (GRONENBERG et al., 1997, 1998). Segundo
o modo de ação das mandíbulas, as espécies podem ser
classificadas em dois subgrupos principais, discutidos a seguir.
Espécies com mandíbulas de ação estática

Esse agrupamento de formigas inclui as espécies de Dacetini
(como Strumigenys spp., Strumigenys schmalzi Emery e as
espécies de Basiceros de tamanho pequeno (cerca de 0,20 cm).
Apresentam as menores e mais curtas mandíbulas de todos os
grupos de formigas estudados aqui, chamadas de mandíbulas de
pressão estática. Os olhos estão muito próximos à inserção das
mandíbulas e são relativamente pequenos (Figura 2C).
Figura 2C. Basiceros procerum (Emery): mandíbula de ação
estática.
Foto: Alex Wild
As mandíbulas de pressão estática têm forma, geralmente,

triangular a alongada-triangular, mas, algumas vezes, são estreitas,
e sua aparência é sublinear a linear ou em forma de pinça. A
dentição é, usualmente, composta por numerosos dentes e
dentículos na margem mastigatória, embora algumas sejam quase
edentadas e outras apresentem dentição especializada e com maior
número de dentes do que nas espécies que apresentam mandíbula
cinética. Dentes apicais e isolados são raros. A abertura máxima
das mandíbulas é de 60 a 90 graus e o labro não apresenta
projeções laterais especializadas. A principal função das mandíbulas
é capturar e manter firmemente a presa. O fechamento inicial tem
como finalidade prender a presa, e, logo após o fechamento, a
pressão estática mantém a presa imóvel.
As espécies de mandíbulas curtas devem inicialmente colocar
as antenas em contato direto com a presa, de maneira furtiva e por
um período relativamente longo antes de capturá-la. A aproximação
é lenta e as mandíbulas seguram firmemente a presa quando
capturada. As operárias espalham pedaços do substrato do
ambiente onde vivem, principalmente sobre o tronco e a cabeça,
“enganando” a presa, sobrepondo seu próprio odor ao do substrato
(MASUKO, 1984). O gênero Basiceros compreende cerca de 90
espécies encontradas primariamente nas florestas tropicais do Novo
Mundo e na Região Indo-Australiana. Apesar de sua ampla
distribuição, é uma das tribos com biologia menos conhecida
(DIETZ, 2004).
As espécies de Basiceros apresentam características
morfológicas de predadoras criptobióticas (coloração críptica e
movimentos lentos), com tamanho relativo pequeno, cabeça larga e
achatada dorsoventralmente, escrobos profundos que abrigam
grande parte das antenas, pilosidade especial importante na
camuflagem, além do pró e mesonoto solidamente fundidos
(WILSON; BROWN JUNIOR, 1984; HÖLLDOBLER; WILSON,
1986). Acredita-se que sejam todas predadoras de pequenos
artrópodes, incluindo colêmbolos (BROWN JUNIOR; KEMPF, 1960).
Basiceros heliscatum Wilson & Brown alimenta-se primariamente de
cupins (WILSON; BROWN JUNIOR, 1984), enquanto Basiceros biroi
(Szabó) preda ampla variedade de artrópodes de corpo mole
(WILSON, 1956; WILSON; HÖLLDOBLER, 1986).
Inclui-se também nesse agrupamento, a partir de informações
da literatura, o gênero Tatuidris (Myrmicinae). Não há observação
sobre a biologia desse grupo, mas sua morfologia e a presença de
um aparelho de ferrão altamente diferenciado sugerem que as
espécies sejam predadoras especializadas (BROWN JUNIOR;
KEMPF, 1968). Análises recentes sobre a filogenia de Dacetini
colocam Tatuidris como grupo irmão de todos os outros gêneros de
Dacetini (BARONI-URBANI; ANDRADE, 2007).
Espécies com mandíbulas de ação cinética
Esse agrupamento de formigas inclui as espécies de tamanho
de corpo pequeno (cerca de 0,30 cm), com mandíbulas longas e
lineares e olhos desenvolvidos [Acanthognathus spp., Daceton
armigerum (Latreille), D. boltoni Azorsa & Sosa-Calvo, Strumigenys
splendens (Borgmeier), Strumigenys rugithorax (Kempf),
Strumigenys denticulata Mayr, Strumigenys subedentata Mayr, além
de outras espécies de Strumigenys (Figura 2D)].
Figura 2D. Operária de Strumigenys louisianae Roger (mandíbulas

de ação cinética), aproximando-se da presa.
Foto: Alex Wild
As mandíbulas com modo de ação cinética, independentemente
da forma, estão presentes em todas as espécies dos gêneros
Acanthognathus, Daceton e algumas espécies de Strumigenys.
Elas são sempre relativamente estreitas, sublineares ou
lineares, usualmente longas, e quando totalmente fechadas
encostam-se somente no ápice. Apresentam sempre um pequeno
número de dentes apicais (localizados distalmente), alguns dos
quais podem ser relativamente grandes. A abertura das mandíbulas
pode chegar a 180 graus, sendo, assim, mantidas por meio de
encaixes da base das mandíbulas por projeções laterais
especializadas do labro antes ou durante a aproximação da presa.
Em Acanthognathus são os ápices dos processos basimandibulares
que se encaixam, mantendo-as abertas (DIETZ; BRANDÃO, 1993).
Quando a presa entra em contato com pelos especializados (trigger
hairs) localizados nas peças bucais, os processos basimandibulares
desencaixam, liberando a força dos músculos adutores tensionados,
fechando as mandíbulas de maneira explosiva (GRONEMBERG et
al., 1998). A principal função mandibular é matar ou ferir a presa.
Portanto, na maioria das dacetíneas de mandíbulas longas, a
dissipação da energia liberada durante o fechamento mata a presa
por meio do choque e do dano estrutural maciço do corpo, e o ferrão
pode nem ser utilizado.
O comportamento de predação das espécies com mandíbulas
longas baseia-se, em grande parte, no poderoso mecanismo-
armadilha da mandíbula, enquanto nas espécies de mandíbulas
curtas envolve primeiramente uma lenta aproximação, o contato
direto com a presa e depois a imobilização persistente seguida de
fechamento menos poderoso da mandíbula. Em outras palavras, a
predação é mais dependente da morfologia em espécies com
mandíbulas longas e é mais dependente do comportamento em
espécies com mandíbulas curtas (MASUKO, 1984).
Predadoras arborícolas
Nesse agrupamento estão incluídas as espécies de formigas
como Paraponera clavata (F.), D. armigerum, D. boltoni, Ectatomma
tuberculatum (Olivier) (que emprega estratégia de caça “à espreita”),
Acanthoponera, algumas espécies de Pachycondyla e
Gnamptogenys e grande parte das espécies de Pseudomyrmex, que
forrageiam ativamente na vegetação, predando ampla diversidade
de artrópodes. Em geral, têm comportamento de forrageamento
solitário e vivem em colônias com menor número de indivíduos
comparado ao das generalistas dominantes (arborícolas associadas
com recursos ricos em açúcares). Podem atingir tamanhos de
operárias relativamente grandes (>1 cm), viver em colônias com
alguns milhares de indivíduos e exibir forte agressividade e
presença de venenos poderosos, como P. clavata – a tocandira-
verdadeira (existem várias acepções para os nomes populares
empregados regionalmente para essas formigas).
Formigas generalistas
Esse agrupamento alimentar inclui significativa proporção da
riqueza em formigas de diversas comunidades locais. Quando as
espécies de uma comunidade são classificadas em categorias
tróficas (p. ex., onívoras, fungívoras, predadoras e detritívoras), a
onivoria é a categoria dominante tanto pela densidade relativamente
alta de seus ninhos (KASPARI, 2001) quanto pela densidade de
espécies por unidade de superfície amostrada.
A biologia alimentar das espécies generalistas é extremamente
rica tanto na amplitude de itens alimentares coletados como no
repertório de comportamentos usados em interações intra e
interespecíficas. Muitas espécies ecologicamente dominantes (em
termos de biomassa) são consideradas “herbívoras crípticas”
(HUNT, 2003; DAVIDSON et al., 2003; PHILPOTT; ARMBRECHT,
2006) por apresentarem interações mutualísticas com insetos
sugadores de seiva [principalmente Hemiptera Auchenorryncha
(Membracoidea) e Sternorrhyncha (Coccoidea e Aphidae)],
chamados coletivamente de trofobiontes quando cuidados pelas
formigas (DELABIE, 2001; STYRSHY; EUBANKS, 2007) (Figura 3A,
B, C).
Figura 3A. Crematogaster sp. e afídeos.

Foto: Alex Wild
Figura 3B. Operárias de Linepithema humile (Mayr) cuidando de
coccídeos (Hemiptera: Cocoidea).
Foto: Alex Wild
Figura 3C. Operária de Ectatomma tuberculatum (Olivier) com uma
gota de honeydew excretado por afídeos entre as mandíbulas.
Foto: Alex Wild
Também grande número de espécies forrageia na vegetação à

procura de recursos na forma de nectários florais e extraflorais
(Figura 3D, 3E), da microflora que vive na superfície das folhas,
secreções descartadas por sugadores de seiva não cuidados por
formigas, secreções de fungos, matéria particulada (pólen, hifas ou
esporos de fungos) e fezes de outros animais (BARONI-URBANI;
ANDRADE, 1997; DAVIDSON et al., 2003, 2004; DAVIDSON, 2005;
OLIVEIRA; FREITAS, 2004). Itens como fezes, carcaças de
artrópodes, sementes e frutos estão disponíveis em qualquer lugar e
em qualquer época do ano (WHITFORD, 1978; ROJAS; FRAGOSO,
2000). Por exemplo, fezes de lagartas e, possivelmente, de outros
insetos são frequentemente utilizadas por algumas Attini para o
desenvolvimento do fungo simbiótico; fezes de aves ricas em ureia
(fonte de nitrogênio) são utilizadas por formigas arborícolas (como
Azteca spp.).
Figura 3D. Operária de Ectatomma goninion Kugler & Brown

visitando nectário extrafloral.
Foto: Alex Wild
Figura 3E. Operária de Camponotus sp. visitando nectário floral.
Foto: Alex Wild
Além do uso de diferentes itens alimentares, as espécies

reunidas aqui empregam estratégias comportamentais variadas em
busca de recurso alimentar, como as oportunistas (espécies
especializadas em localizar rapidamente o alimento e explorá-lo ao
máximo antes que outras espécies o descubram), espécies que
empregam recrutamento maciço de operárias e que dominam os
recursos alimentares, e espécies com comportamento subordinado,
que coexistem com as dominantes porque se inserem de forma
sorrateira nos ambientes onde está o alimento e utilizam a fonte na
presença de espécies dominantes (também chamadas de
“insinuantes”).
Tais padrões comportamentais têm profundas implicações na
organização das comunidades de formigas (ANDERSEN, 1992;
ANDERSEN; PATEL, 1994), especialmente as que habitam a
vegetação. As comunidades podem ter estrutura fortemente
hierárquica nas quais espécies competitivamente dominantes e
territoriais podem controlar, em parte, a distribuição de espécies
subordinadas, gerando o que foi, às vezes, batizado de “mosaicos
de formigas arborícolas dominantes” (MAJER et al., 1994; DEJEAN;
CORBARA, 2003; BLÜTHGEN; FIEDLER, 2004a, b). Para uma
discussão crítica das hipóteses sobre os mosaicos de formigas
arborícolas, ver discussões em Ribas e Schoereder (2002),
Blüthgen e Stork (2007) e Sanders et al. (2007).
Há dois grupos de espécies generalistas bem separados no
espaço morfométrico da mirmecofauna da serapilheira, descritos a
seguir.
Mirmicíneas
Esse é um agrupamento de formigas que inclui diversas
espécies de Myrmicinae com mandíbulas triangulares e
relativamente curtas, intervalo grande entre os olhos bem
desenvolvidos, como grande parte das espécies de Pheidole (Figura
4A), Wasmannia, algumas espécies de Oxyepoecus [Oxyepoecus
crassinodus Kempf, Oxyepoecus myops Albuquerque & Brandão,
Oxyepoecus plaumanni Kempf, Oxyepoecus rastratus (Mayr),
Oxyepoecus reticulatus Kempf, Oxyepoecus rosai Albuquerque &
Brandão], Lachnomyrmex plaumanni Borgmeier, Lachnomyrmex
victori Feitosa & Brandão, bem como as espécies de Solenopsis de
tamanho de corpo relativamente grande.
Figura 4A. Operárias e soldado de Pheidole rugulosa Gregg
coletando sementes (mirmicínea generalista).
Foto: Alex Wild
Algumas espécies desse agrupamento são reconhecidamente

onívoras e classificadas como generalistas em outras propostas de
guildas, entre elas as dos gêneros Pheidole e Wasmannia. Muitos
estudos têm revelado o hábito generalista de alimentação e de
nidificação de Wasmannia auropunctata Roger (ULLOA-CHACON;
CHERIX, 1990). As colônias são grandes, polidômicas e não
escavam ninhos profundos, mas exploram preferencialmente
cavidades naturais sob pedras, dentro de troncos e ramos. Todos os
habitats são aceitáveis por elas, mais secos, úmidos, abertos ou
sombreados. As colônias, frequentemente, movem-se para sítios
mais favoráveis quando disponíveis (WAY; BOLTON, 1997).
O gênero Pheidole apresenta uma combinação bastante
uniforme de traços anatômicos. Quase todas as espécies são
facilmente separadas de todos os outros gêneros (WILSON, 2003),
embora exista diversidade de caracteres morfológicos externos que
permitem a identificação de centenas de espécies na Região
Neotropical. É um gênero hiperdiverso e o mais rico entre todas as
formigas. O número de espécies descritas para o mundo está
próximo de 900 e a riqueza total é estimada em cerca de 1.500
espécies (WILSON, 2003). Ainda é localmente muito abundante e
frequentemente o gênero é prevalente na maioria das áreas de
clima quente do mundo, especialmente no solo e na serapilheira.
Todas as espécies têm aparelho de ferrão reduzido e, como
resultado, as operárias utilizam principalmente as mandíbulas e os
repelentes químicos tóxicos durante interações interespecíficas. A
maioria das espécies estudadas é predadora e necrófaga (WILSON,
2003), enquanto algumas utilizam sementes como recurso alimentar
secundário (JOHNSON, 2000). Há informações na literatura de que
uma grande parte das espécies de Pheidole e Solenopsis que
nidificam no solo/serapilheira utiliza sementes e frutos disponíveis
(DAVIDSON et al., 1984; KASPARI, 1993, 1996a; KASPARI;
BYRNE, 1995; PASSOS; OLIVEIRA, 2003; PIZO; OLIVEIRA, 2000;
WILSON, 2003).
Formicíneas, Dolicoderíneas e algumas Mirmicíneas

Esse agrupamento de formigas compreende espécies
morfologicamente caracterizadas por apresentarem tamanho de
corpo médio (0,30 cm), pernas longas e escapos relativamente
longos, mandíbulas bastante estreitas e curtas; olhos relativamente
próximos e desenvolvidos. Inclui várias espécies dos gêneros
Paratrechina e Brachymyrmex (Formicinae), Dorymyrmex e
Linepithema (Dolichoderinae), além de algumas espécies de
Pheidole (Myrmicinae) (Figura 4B, C).
Figura 4B. Operária de Camponotus lespesii Forel (formicínea
generalista).
Foto: Alex Wild
Figura 4C. Operárias de Paratrechina longicornis (Latreille).
Foto: Alex Wild
As espécies de Dolichoderinae e Formicinae são onívoras e

particularmente bem adaptadas a uma alimentação líquida
(EISNER, 1957). Junto com um papo dilatável, as modificações no
pró-ventrículo permitem armazenamento eficiente de volumes
relativamente grandes de líquidos. Essas “inovações-chave” na
estrutura conectando o papo (estômago social) ao estômago
individual (estômago médio) desenvolveram-se independentemente
nas duas subfamílias e as diferenciam de todas as outras, que
necessitam de contrações musculares energeticamente
dispendiosas para armazenar alimento líquido (DAVIDSON, 1997;
DAVIDSON et al., 2004). A evolução de um modo mais eficiente de
armazenar e processar alimento líquido pode ter condicionado
esses táxons a uma dieta rica em carboidratos, mas pobre em
proteínas e aminoácidos (DAVIDSON, 1997).
Algumas espécies de Pheidole com corpo alongado, escapos
desenvolvidos e pernas longas foram incluídas juntamente com as
formicíneas e dolicoderíneas generalistas, especialmente quando
apresentam fêmur longo e estreito. Essas características as
diferenciam das espécies de Pheidole da guilda mirmicíneas
generalistas. Alguns mirmicíneos dos gêneros Pheidole e
Monomorium também têm uma dieta rica em alimentos líquidos.
Generalistas mínimas hipogeicas

Esse agrupamento alimentar reúne as menores espécies
conhecidas de formigas da serapilheira, com as menores
mandíbulas entre o conjunto de guildas observado aqui, como em
Solenopsis spp. e Carebara spp. Os olhos são pequenos e inseridos
muito próximos à inserção das mandíbulas.
Inclui espécies predadoras de tamanho muito pequeno (0,15
cm) com escapo e mandíbulas curtas associados a olhos vestigiais;
entre elas há numerosas espécies de biologia desconhecida, como
as de Carebara. As espécies de Solenopsis de tamanho de corpo
reduzido (frequentemente nomeadas como Diplorhoptrum, apesar
de esse termo não ter valor taxonômico atual, thief ants ou formigas-
ladras) são extremamente diversas, frequentes e abundantes em
amostras de serapilheira. São praticamente todas monogínicas.
Algumas são muito características e podem ser reconhecidas a
partir de uma combinação de esculturas superficiais e pela forma do
pecíolo e pós-pecíolo. Entretanto, as espécies mais comuns são de
difícil separação por causa de um confuso continuum de caracteres.
Embora não existam informações sobre a biologia desse grupo, as
formigas-ladras são supostamente predadoras de imaturos de
outras colônias de formigas, apesar de sua biomassa exceder em
muitos casos à de suas supostas presas, o que contraria a teoria
ecológica (J.H.C. DELABIE, observação pessoal).
Formigas cultivadoras de fungo
As formigas da tribo Attini (cultivadoras de fungos) formam uma
categoria trófica bastante peculiar e estudos sobre guildas de
formigas utilizando análises de classificação consistentemente as
separam como um grupo à parte (FOWLER; DELABIE, 1995;
SILVESTRE et al., 2003).
A maior parte dos fungos cultivados pelas Attini pertence a
Leucoagaricus e Leucocoprinus (Agaricales: Basidiomycota:
Lepiotaceae: Leucocoprinae), exceto por algumas espécies de
Apterostigma que, secundariamente, passaram a criar e se
alimentar de Tricholomataceae. Fungos leucocopríneos são
decompositores comuns da serapilheira em florestas dos
Neotrópicos e foram provavelmente domesticados pelas formigas
repetidas vezes, independentemente, a partir de várias populações
de vida livre (ADAMS et al., 2000a, b).
Segundo a forma de coleta e o tipo de substrato utilizado para o
desenvolvimento do fungo, as cultivadoras de fungo podem ser
divididas em duas subguildas, as “cortadoras de folhas” e as Attini
criptobióticas.
Cortadoras de folhas
As formigas cortadoras de folhas ou “atíneos superiores” (dos
gêneros polimórficos Atta e Acromyrmex, algumas espécies de
Sericomyrmex e de Trachymyrmex) utilizam substrato vegetal vivo
ou morto (Figura 5A). Diferentemente dos atíneos criptobióticos, as
espécies de Acromyrmex, Sericomyrmex e Trachymyrmex têm
colônias com centenas a milhares de indivíduos; as de Atta atingem
milhões de indivíduos. O fungo cultivado pelos atíneos superiores é
monofilético, provavelmente transmitido apenas verticalmente
(clonal) pelas rainhas às novas colônias (CHAPELA et al., 1994);
mas ver Mikheyev et al., 2006. Adicionalmente, esse fungo
simbiótico produz nódulos conspícuos chamados estáfilas, que
formam agrupamentos vacuolizados dilatados na extremidade das
hifas e ricos em glicogênio (gongilídeos).
Figura 5A. Atíneos (cortadoras de folhas) – Operária de Atta texana

(Buckley) transportando fragmento de folha.
Foto: Alex Wild
Trachymyrmex é provavelmente o gênero monomórfico mais

derivado de Attini, uma vez que algumas espécies já demonstram
um polimorfismo incipiente. A maior parte das espécies tem
tamanho pequeno e forrageia de modo inconspícuo no solo das
florestas, coletando oportunisticamente ampla variedade de itens
para o substrato do fungo simbiótico, incluindo fezes de animais,
partes vegetais secas e, ocasionalmente, alimentando-se de
material vivo de plantas (BRANDÃO; MAYHÉ-NUNES, 2007).
Algumas espécies coletam e dispersam sementes na Floresta
Atlântica (MEDEIROS; MORRETES, 1994). Trachymyrmex
holmgreni Wheeler coleta folhas vivas da gramínea Paspalum
ancylocarpum Nees ex Steud. e já teve status de praga para a
agricultura. Algumas espécies de Trachymyrmex também já foram
consideradas pragas em plantações de Eucalyptus spp. no Brasil,
quando a densidade de suas colônias era relativamente elevada
nesse tipo de agrossistema (OLIVEIRA et al., 1998).
Em Atta e Acromyrmex, que coletam somente material vegetal
fresco, converter material vegetal em substrato para o cultivo do
fungo requer um conjunto de operações e especializações. Atta e
Acromyrmex apresentam um dos sistemas de castas mais
complexos entre as formigas e a divisão de trabalho envolve enorme
e contínua variação em tamanho de corpo (HÖLLDOBLER;
WILSON, 1990). A coleta de material é realizada por operárias de
tamanho grande (largura da cabeça maior ou igual a 1,6 mm),
enquanto as operárias menores cuidam do fungo. Outras operações
no processo de “jardinagem” do fungo são realizadas por operárias
de tamanho intermediário.
As formigas cortadoras de folhas, em especial Atta, são
responsáveis por importantes processos ecológicos por meio da
escavação de grandes quantidades de solo e da herbivoria no sub-
bosque da vegetação. As colônias podem modificar profundamente
o ambiente próximo aos ninhos, alterando a estrutura física do solo,
a distribuição de nutrientes nas camadas do solo, assim como a
composição, produtividade e distribuição de plantas (WEBER, 1972;
LOFGREN; VANDER MEER, 1986; FARJI-BRENER; ILLES, 2000).
Attini criptobióticos
Na serapilheira, o agrupamento das formigas Attini
criptobióticas inclui espécies monomórficas dos gêneros
Apterostigma, Cyphomyrmex, Mycetagroicus, Mycetosoritis,
Mycocepurus, Myrmicocrypta, Sericomyrmex e Trachymyrmex
(Figura 5B). O tamanho das colônias é sempre pequeno, com, no
máximo, poucas centenas de indivíduos. O fungo cultivado pelas
Attini criptobióticas tem provável origem polifilética em razão de
mecanismos de transmissão horizontal e domesticação
independente e convergente de fungos de vida livre.
Figura 5B. Atíneos criptobióticos – Operária de Mycetosoritis

hartmanni (Wheeler) cuidando do fungo.
Foto: Alex Wild
Os Attini criptobióticos coletam ampla variedade de substratos,

como folhas, flores, frutos, sementes, fezes, liquens, musgos e
carcaças de artrópodes (LEAL; OLIVEIRA, 1998). O material é
sempre coletado no solo, em grande parte dentro de um a dois
metros da entrada do ninho (LEAL; OLIVEIRA, 2000).
Formigas legionárias
Representadas na Região Neotropical pelas formigas da
subfamília Ecitoninae, esse agrupamento compartilha uma síndrome
comportamental e reprodutiva única entre todas as formigas, que
envolve o nomadismo, fêmeas reprodutivas dictadiiformes e um
sistema coletivo de predação obrigatório (as operárias jamais
forrageiam solitariamente) (BRADY, 2003; BRADY; WARD, 2007).
Em conjunto com as Dorylinae e Aenictinae (formigas dos trópicos
da África e da Ásia), são considerados os principais predadores
sociais de invertebrados em regiões tropicais do planeta e
influenciam profundamente a estrutura das comunidades de
formigas de serapilheira (ROBERTS et al., 2000; BERGHOFF et al.,
2003; KASPARI; O’DONNELL, 2003, 2005; LONGINO, 2005).
Apresentam adaptações em resposta à predação que definem a
história de vida das formigas da serapilheira, como pequeno número
de operárias e crescimento constante das colônias ao longo do
tempo (KASPARI; BYRNE, 1995; KASPARI; VARGO, 1995;
KASPARI, 1996b), e comportamento de nidificação especializado
(Mc GLYNN et al., 2003, 2004; LONGINO, 2005).
Muitas espécies de formigas da Região Neotropical incluídas
nessa guilda são em grande parte ou exclusivamente carnívoras, e
diversas espécies são predadoras exclusivas de outros insetos
sociais (GOTWALD JUNIOR, 1995; O’DONNELL et al., 2005). Em
geral, grande parte da dieta de Ecitoninae é formada por imaturos
de outras espécies de formigas (GOTWALD JUNIOR, 1995).
De acordo com o local de forrageamento, as formigas
legionárias podem ser subdividas em dois grupos: epigeicas
(forrageamento na superfície do solo) ou hipogeicas (forrageamento
na serapilheira e nas camadas superficiais do solo). Os gêneros
Eciton e Labidus incluem principalmente as espécies epigeicas
(Figura 6A), enquanto o comportamento hipogeico (Figura 6B)
ocorre em Neivamyrmex, Cheliomyrmex, Nomamyrmex (Ecitoninae,
QUIROZ-ROBLEDO et al., 2002) e Asphinctanilloides
(Leptanilloidinae) (BRANDÃO et al., 1999). No entanto, praticamente
não há informação sobre quais as presas dessas espécies
hipogeicas e qual é o impacto sobre a fauna de invertebrados de
serapilheira e dos horizontes superficiais do solo (BERGHOFF et al.,
2002, 2003).
Figura 6A. Operária maior de Eciton burchelli (Westwood), que

exibe forrageamento epigeico.
Foto: Alex Wild
Figura 6B. Operárias de Neivamyrmex californicus (Mayr), espécie
de atividade hipogeica.
Foto: Alex Wild
Formigas arborícolas dominantes

associadas a recursos açucarados e
domácias
Em geral, essas são as espécies de formigas que estão no topo
das hierarquias de dominância que ocorrem nas comunidades
(ANDERSEN et al., 2006; BLÜTHGEN; STORK, 2007). Essas
formigas consomem predominantemente recursos alimentares
líquidos de ampla distribuição na vegetação, como o néctar
produzido por nectários florais (NFs) e extraflorais (NEFs) das
Angiospermas, as excreções açucaradas produzidas por hemípteros
Auchenorrhyncha e Sternorrhyncha sugadores e exsudatos de
larvas de alguns Lepidoptera (BLÜTHGEN et al., 2003, 2004b;
DAVIDSON et al., 2003, 2004).
A competição por esses recursos pode ser intensa e
assimétrica, resultando em comunidades hierarquicamente
estruturadas, formadas por espécies competitivamente dominantes
e subordinadas (BLÜTHGEN et al., 2000; BLÜTHGEN; FIEDLER,
2004b; BLÜTHGEN; STORK, 2007), determinando a distribuição
das espécies em mosaicos, com as espécies dominantes ocupando
territórios exclusivos, de forma que seus territórios não apresentam
sobreposição. Associadas às espécies dominantes, podem existir
espécies subdominantes e subordinadas que também se distribuem
em mosaicos, visto que a associação com as dominantes é espécie-
específica (MAJER et al., 1994; DEJEAN et al., 2000).
Estudos sobre a importância das associações mutualísticas na
organização de comunidades de formigas indicam que a presença e
o tipo de exsudato têm forte influência sobre a densidade,
diversidade e distribuição de formigas, desempenhando também
função-chave na estrutura da comunidade de outros artrópodes
(BLÜTHGEN et al., 2000, 2004b; DEJEAN et al., 2000). Além disso,
a quantidade e a qualidade dos recursos alimentares, em particular
a concentração de açúcar e a composição de aminoácidos,
influenciam na composição das espécies de formigas que os visitam
(BLÜTHGEN; FIEDLER, 2004a; BLÜTHGEN et al., 2004a).
Estão incluídas aqui também as espécies arborícolas que vivem
em associações com plantas chamadas mirmecófitas (por exemplo,
Acacia, Cecropia, Tococa), que têm estruturas especializadas para a
nidificação de formigas, como as domácias (Figura 7), bem como
estruturas que oferecem alimentos (nectários extraflorais e corpos
mülerianos ou food bodies). O termo domácia tem sido aplicado a
vários tipos de cavidades presentes nas plantas e que são utilizadas
por formigas como local de ninho (BEATTIE, 1985). Formigas que
nidificam em mirmecófitas podem ser predadoras ativas de
herbívoros associados a essas plantas, determinando a estrutura
das comunidades de artrópodes (YU et al., 2001; IZZO;
VASCONCELOS, 2002, 2005). Algumas espécies de tamanho de
corpo pequeno e que forrageiam exclusivamente na planta
hospedeira desenvolveram técnicas elaboradas para capturar
presas grandes. É o caso de Allomerus decemarticulatus Mayr
(Myrmicinae) associada à Hirtella physophora (Chrysobalanaceae),
que emprega comportamento extremamente especializado para
capturar suas presas. Operárias dessa espécie constroem câmaras
e galerias sustentadas pelos tricomas da planta e com a presença
de um fungo. Tais estruturas são usadas como armadilha em que as
operárias ficam ocultas com as mandíbulas abertas à espera de
artrópodes que pousem na planta (DEJEAN et al., 2005). Entre as
formigas associadas a mirmecófitas, há espécies de Dolichoderinae
(Azteca), Formicinae (Brachymyrmex) e Myrmicinae
(Crematogaster, Pheidole, Wasmannia).
Figura 7. Formigas arborícolas associadas a domácias: Pheidole
melastomae Wilson nidificando em uma domácia do gênero de
plantas Tococa (Melastomataceae).
Foto: Alex Wild
Algumas espécies podem influenciar significativamente a

estrutura da comunidade de artrópodes ao exercer forte pressão de
predação, especialmente sobre larvas de Lepidoptera e Coleoptera,
expressa nos altos valores de diversidade beta de herbívoros
observados nas amostras de dossel (FLOREN et al., 2002;
PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006). Espécies dos seguintes gêneros
receberam status de dominantes ou subdominantes em diversos
estudos sobre a estrutura da fauna arborícola: Dolichoderinae
(Azteca, Dolichoderus), Formicinae (Camponotus, Paratrechina) e
Myrmicinae (Crematogaster, Monomorium, Pheidole, Solenopis,
Wasmannia) (MAJER et al., 1994; DEJEAN et al., 2000;
ARMBRECHT et al., 2001).
Formigas arborícolas que se alimentam de

pólen
Na tribo Cephalotini, estritamente Neotropical, os dois gêneros
Cephalotes e Procryptocerus representam uma radiação de
espécies arborícolas que nidificam exclusivamente dentro de galhos
vivos ou mortos (Figura 8). A biologia alimentar dos cefalotíneos não
é bem conhecida ainda, mas o comportamento observado das
operárias em iscas atrativas (proteína e açúcar), carcaças, nectários
florais e extraflorais e fezes de pássaros (ricas em substâncias
nitrogenadas, tais como a ureia) sugerem onivoria generalizada.
Além disso, as operárias raspam constantemente o pólen
depositado por anemocoria na superfície da vegetação (BARONI-
URBANI; ANDRADE, 1997). Esse pólen constitui certamente o mais
importante componente da dieta dos cefalotíneos (ANDRADE;
BARONI-URBANI, 1999). Isso é certamente um dos raros casos do
uso de pólen como recurso alimentar pela mesofauna terrestre. O
comportamento relativamente lento de Cephalotini deve estar ligado
à sua estratégia de forrageamento: defesa passiva pelo porte de
espinhos em numerosas espécies, em outras, achatamento
generalizado do corpo que lhes permite dissimular-se no substrato
(simulando cascas de árvores), cutícula que serve de receptáculo
para filamentos de algas em algumas espécies, permitindo-lhes
adotar a cor do substrato, e tanatose quando ameaçadas
(ANDRADE; BARONI-URBANI, 1999).
Figura 8. Formigas arborícolas que se alimentam de pólen: (A)
Operária de Cephalotes atratus (L.) forrageando na vegetação; (B)
Em queda controlada (gliding) usando o gáster; e (C) Operária de C.
clypeatus (F.) na abertura do ninho arbóreo.
Fotos: Alex Wild
Muitas espécies de Cephalotini foram observadas em quedas

controladas (gliding) utilizando o gáster, quando são desalojadas
pelo vento ou por vertebrados durante o forrageamento na
vegetação. Essas gliding ants conseguem controlar a trajetória da
queda (descidas direcionadas), diminuir a distância percorrida
durante a queda (freá-la) e retornar à árvore onde o ninho está
localizado. De fato, raramente essas formigas caem no solo das
florestas (YANOVIAK et al., 2005).
Formigas subterrâneas
Empregou-se aqui o termo subterrâneo para classificar a guilda
que reúne espécies de formigas que vivem exclusivamente nas
camadas mais profundas do solo, incluindo algumas que passam a
maior parte do seu ciclo de vida em ninhos e cavidades no solo;
apenas sexuados vêm à superfície uma ou poucas vezes ao ano
(SILVA; SILVESTRE, 2004). Não se considera como pertencente à
essa guilda as espécies de formigas predadoras especializadas,
mesmo que tenham hábitos subterrâneos, considerando nesse caso
o hábito alimentar hierarquicamente mais importante que o extrato
que ocupam.
Espécies consideradas como pertencentes à guilda de formigas
subterrâneas incluem, por exemplo, as do gênero Tranopelta de
forrageamento inteiramente subterrâneo (DELABIE, et al., 2000),
caracterizadas pelo tegumento com pouca pigmentação (pálidas),
pela redução do comprimento do escapo, pela segmentação das
antenas e dos olhos. O gênero Acropyga, do qual as Tranopelta são
provavelmente dependentes (DELABIE; FOWLER, 1993), também
inclui espécies criptobióticas e subterrâneas (embora algumas
sejam localmente abundantes) que mantêm associações
obrigatórias com cochonilhas (Hemiptera: Pseudococcidae)
encontradas nas raízes de plantas (LAPOLLA, 2004). As rainhas de
Acropyga carregam entre as mandíbulas uma fêmea fecundada do
homóptero simbiótico durante o voo nupcial (JOHNSON et al.,
2001). Esse comportamento foi chamado de trofoforese (LAPOLLA
et al., 2002) e permite a rainhas fundadoras iniciar uma nova colônia
com uma nova geração do Pseudococcidae simbiótico.
A biologia de grande parte das espécies que formam esse
grupo é desconhecida. A presença de espécies subterrâneas é,
muitas vezes, revelada somente pelos registros de machos em
armadilhas luminosas. Sua riqueza parece ser maior do que se
acreditava e considerada como uma fronteira em nosso
conhecimento sobre a fauna de formigas (LONGINO; COLWELL,
1997; FISHER; ROBERTSON, 2002; SILVA; SILVESTRE, 2004).
Técnicas de coletas sistemáticas para a avaliação da composição e
da abundância das espécies ainda não foram devidamente testadas
(ESTEVES et al., 2008); novidades taxonômicas e mais informações
sobre a ecologia alimentar desse grupo são esperadas a partir de
avaliações mais intensas em vários sítios da Região Neotropical.
Das guildas tróficas à mirmecologia

aplicada
O conhecimento sobre a estrutura ecológica das comunidades
de formigas neotropicais, ainda que incompleto, tem avançado com
a identificação de guildas, como os agrupamentos descritos neste
estudo. O principal objetivo é chamar a atenção sobre a importância
desse tipo de abordagem para a compreensão da ecologia alimentar
e dos fatores que determinam a estrutura de qualquer segmento das
comunidades de formigas. O estudo da relação entre tamanho de
corpo, abundância e especialização trófica na abordagem da
estrutura de cadeias alimentares, por exemplo, quando realizado a
partir de guildas objetivamente identificadas, pode ajudar a revelar a
dinâmica de redes tróficas em bases teóricas ainda inexploradas
(McGILL et al., 2006; MONTOYA et al., 2006).
Análises restritas a grupo de espécies que sugerem
sobreposição de nichos ecológicos podem ajudar a testar hipóteses
sobre as regras que estruturam as assembleias em comunidades de
formigas, mesmo em ambientes ricos da serapilheira, onde a
abundância e a distribuição dos recursos alimentares oscilam de
maneira imprevisível (KASPARI, 1996a, b; McGLYNN, 2006;
McGLYNN et al., 2004). O uso de caracteres funcionais para
descrever a organização das comunidades permite a formalização
de afirmações mais gerais e mais previsíveis quando comparadas
às análises de composição e riqueza de espécies, que são as mais
tradicionalmente utilizadas (McGILL et al., 2006).
As formigas são importantes predadores em muitos
agroecossistemas e espécies predadoras generalistas são
frequentemente utilizadas em programas de controle de insetos,
pragas e fungos fitopatógenos (WAY; KHOO, 1992; PHILPOTT;
ARMBRECHT, 2006). As formigas podem controlar a abundância de
herbívoros por meio de predação direta sobre insetos-praga, ou por
meio de interações que envolvem repelentes químicos ou, ainda,
provocando a queda de herbívoros das plantas durante atividades
de forrageamento, o que reduz danos às plantas, aumentando o
crescimento e a produção das culturas em agroecossistemas
(SYMONDSON et al., 2002; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006). Além
disso, formigas generalistas que usam fungos como alimento
reduzem a presença de fungos fitopatógenos ao remover esporos
durante o forrageamento na vegetação ou por restringir interações
entre plantas e vetores de doenças (KHOO; HO, 1992).
Estudos recentes sobre a fauna de formigas de vegetação em
cacauais no sul da Bahia também utilizaram grupos alimentares de
formigas (guildas tróficas) para testar os fatores que determinam a
distribuição das espécies na vegetação e que têm ajudado a revelar
a natureza complexa das interações em comunidades de formigas
(SANDERS et al., 2007), em particular para o conceito de mosaico.
Isso tem profundas implicações para o uso de formigas predadoras
no controle de pragas em agroecossistemas (PHILPOTT; FOSTER,
2005; ARMBRECHT et al., 2006).
O uso de formigas para o controle de pragas pode ser ainda
mais significativo se a diversidade e abundância das espécies
predadoras puderem ser artificialmente manipuladas. Aumentar a
diversidade de predadores significa aumentar a probabilidade de
que espécies predadoras importantes sejam incluídas na
comunidade e, portanto, possam incrementar o papel dos
predadores. Além disso, pode aumentar a complementaridade no
uso de presas, porque uma amplitude maior de dietas e de
comportamentos de forrageamento estará presente, influenciando
mais fortemente a densidade das populações de herbívoros
(HOOPER et al., 2005; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006).
Essa ideia aplica-se também às formigas que nidificam no solo,
porque entender quais são os fatores que limitam a diversidade e a
densidade dos grupos tróficos aumenta o potencial para o uso de
formigas como predadores nos agroecossistemas (PHILPOTT;
FOSTER, 2005). Em estudos experimentais, formigas de
serapilheira predam ativamente pupas de moscas-das-frutas
(Ceratitis capitata Weidemann, Diptera: Tephritidae) e têm potencial
para controlar a broca-do-café (Hypothenemus hampei Ferrari,
Coleoptera: Scolytidae) (ARMBRECHT; PERFECTO, 2003).
Compreender e explicar a função das formigas nos
ecossistemas é importante no contexto do tema mais geral da
conservação ambiental. As funções das formigas nas cadeias
alimentares têm importantes consequências na estrutura da fauna e
mesmo na estrutura da vegetação nas florestas tropicais do planeta
(WILSON, 1987; HUNT, 2003). Evidências sugerem que as formigas
atuam como predadores de topo nas cadeias tróficas (FLOREN, et
al., 2002) ou como os principais herbívoros das florestas tropicais,
porque uma parte significativa dos recursos energéticos usados
pelas colônias (proporcional à enorme biomassa das colônias na
vegetação) é obtida a partir dos exsudatos de Hemiptera e de
diferentes tipos de nectários (DAVIDSON et al., 2003). Como
principais predadores e herbívoros, ao longo de sua longa história
evolutiva de mais de 100 milhões de anos, as formigas tiveram e
continuam tendo considerável influência na história de numerosos
outros organismos e na dinâmica ecológica das florestas.
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Capítulo 10
Abelhas sociais (Bombini, Apini,
Meliponini)
Astrid M. P. Kleinert
Mauro Ramalho
Marilda Cortopassi-Laurino
Márcia F. Ribeiro
Vera L. Imperatriz-Fonseca
Introdução
Neste capítulo será abordado o papel do alimento na organização
das colônias de abelhas sociais, desde a atividade de forrageio até a
sua utilização na alimentação da prole, ressaltando também
características dos dois principais recursos coletados e processados por
elas, o pólen e o mel. Nas abelhas, a eussocialidade surgiu nos Apinae
e está presente nas tribos Bombini, Apini e Meliponini. Um dos conflitos
sociais mais evidentes se expressa na produção de sexuados e na
existência de uma casta reprodutiva especializada. O alimento tem forte
influência sobre a diferenciação de castas e o controle de sua
quantidade ou qualidade é um dos mecanismos centrais na vida social.
A atividade de forrageio nas flores e o processamento do alimento nas
colônias influenciam diretamente a vida social da colônia. Será dada
maior ênfase aos mecanismos descritos em Meliponini. Os Meliponini
são generalistas florais, mas apresentam atividade de forrageio seletiva
e, via de regra, o balanço econômico anual da colônia depende de
forrageio intensivo de poucas fontes florais de pólen e de néctar
disponíveis em cada habitat. A escolha das fontes de alimento é
mediada por características morfofuncionais das campeiras, estratégias
de forrageio (solitária ou coletiva) e por interações sociais na colônia e
no campo. Nas comunidades, a sobreposição alimentar entre espécies
é a regra, mas o papel da competição na organização das assembleias
locais é ainda bastante controvertido. As relações entre estratégias
reprodutivas das colônias, diversidade e distribuição de abundância nas
comunidades apenas começaram a ser exploradas em estudos
recentes.
Aquisição de recursos
As abelhas sociais alimentam-se basicamente de pólen (fonte de
proteína) e de néctar (fonte de carboidratos) coletados nas flores,
embora haja exceções. Algumas espécies de abelhas-sem-ferrão
(Meliponini) são necrófagas, alimentando-se de matéria orgânica em
decomposição [como Trigona hypogea Silvestri, Trigona necrophaga
Camargo & Roubik e Trigona crassipes (Fabricius)]; outras se
alimentam também de melato, solução açucarada produzida por
membracídeos; finalmente, algumas se especializaram em roubar
alimento dos ninhos de outras abelhas (abelhas cleptobióticas,
Lestrimelitta spp., nas Américas, e Cleptotrigona spp. na África).
Fatores físicos e partição temporal da atividade

de forrageio
Os Meliponini são encontrados nas regiões tropicais e subtropicais
do planeta. Uma das causas mais prováveis desse padrão de
distribuição geográfica é a sensibilidade tanto dos indivíduos como das
colônias às baixas temperaturas. Embora haja diferenças
interespecíficas em relação à capacidade de termorregulação da
colmeia, as abelhas dessa tribo parecem depender mais das
características estruturais de seus ninhos do que de respostas
fisiológicas e comportamentais para a conservação do calor
(SAKAGAMI, 1982).
Os principais fatores abióticos que, isolados ou em conjunto,
exercem influência sobre a atividade de voo dos meliponíneos são a
temperatura, a umidade relativa, a intensidade luminosa e a velocidade
do vento. Segundo Fowler (1979), os valores extremos atuariam
diretamente sobre as abelhas, enquanto os valores moderados
afetariam a atividade de voo, na medida que repercutem sobre a
disponibilidade de alimento (por exemplo, fluxo de néctar).
Evidentemente, a oferta de alimento só passa a ser importante depois
que as abelhas encontram condições favoráveis de voo. Dessa forma,
espécies capazes de atuar em faixas mais amplas de temperatura,
umidade relativa, etc., eventualmente, têm vantagens sobre as demais.
A temperatura parece ser o fator condicionante da saída das
campeiras das colônias, principalmente nas espécies menores, como
Tetragonisca angustula (Latreille) e várias espécies do gênero Plebeia,
que iniciam a atividade de forrageio em temperaturas acima de 16 oC
(OLIVEIRA, 1973; IWAMA, 1977; KLEINERT-GIOVANNINI, 1982;
IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1985). Plebeia pugnax Moure (in litt.),
capaz de iniciar o forrageio a partir de 14 oC, pode ser considerada uma
exceção (HILÁRIO et al., 2001). Todas essas espécies pequenas
reduzem bastante a atividade de voo quando a temperatura está abaixo
de 20 oC.
Já os Meliponini maiores, com tamanho entre 8 mm e 12 mm, como
as espécies de Melipona, podem iniciar a atividade de voo em
temperaturas mais baixas, a partir de 11 oC em Melipona bicolor
Lepeletier (HILÁRIO et al., 2000), e 13 oC–14 oC em Melipona
quadrifasciata Lepeletier e Melipona marginata Lepeletier (GUIBU;
IMPERATRIZ-FONSECA, 1984; KLEINERT-GIOVANNINI;
IMPERATRIZ-FONSECA, 1986). Ainda assim, a maioria das espécies
apresenta atividade ótima de forrageio entre 20 oC e 30 oC, com
exceção de M. quadrifasciata e M. bicolor que, preferencialmente,
coletam alimento entre 14 oC–16 oC e 16 oC–26 oC, respectivamente.
É provável que a biomassa corporal seja a principal variável nessa
relação, pois abelhas sociais maiores, como Apis mellifera L. e Bombus
spp., iniciam a atividade de coleta em temperaturas menores, por
vezes, bem abaixo de 10 oC (GARY, 1967; HEINRICH, 1979).
Entretanto, em Meliponini, espécies relativamente pequenas, como
Partamona helleri (Friese), podem apresentar um ótimo de atividade de
forrageio entre 15 oC e 24 oC, similar à faixa de espécies grandes, como
M. bicolor (AZEVEDO, 1997).
Embora associados à temperatura do ar, os valores ótimos de
umidade relativa para o forrageio situam-se entre 30% e 70% na
maioria das espécies (OLIVEIRA, 1973; IWAMA, 1977; KLEINERT-
GIOVANNINI, 1982; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA,
1986; HILÁRIO et al., 2001). Plebeia remota (Holmberg), Schwarziana
quadripunctata (Lepeletier) e M. bicolor apresentam maior atividade de
voo em faixas mais elevadas, entre 60% e 90% (IMPERATRIZ-
FONSECA et al., 1985; IMPERATRIZ-FONSECA; DARAKJIAN, 1994;
HILÁRIO et al., 2000). Plebeia emerina (Friese) também se particulariza
pelo fato de que as operárias não deixam seus ninhos quando a
umidade é superior a 70% (KLEINERT-GIOVANNINI, 1982). Com um
ótimo de atividade de voo entre 40% e 45%, M. marginata demonstra
plasticidade comportamental em relação às condições ambientais
(KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986),
intensificando o forrageio sob condições extremas (por exemplo, valores
acima de 80% para essa espécie), após períodos prolongados de
chuva.
A intensidade luminosa parece ser importante apenas para o início
e o final da atividade externa. Nos outros períodos, fica difícil dissociá-la
de mudanças na temperatura e, portanto, seus efeitos passam a ser
secundários ou ficam, pelo menos, mascarados. Mesmo assim, alguns
autores registraram menor atividade de voo em dias nublados quando
comparados com dias ensolarados nas mesmas temperaturas
(OLIVEIRA, 1973; KLEINERT-GIOVANNINI, 1982; KLEINERT-
GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986).
Ventos com velocidade entre 2 m/s e 3 m/s provocam decréscimo
no número de campeiras que deixam os ninhos de P. emerina (uma
espécie de pequeno porte), levando inclusive à interrupção do forrageio
quando atingem 4 m/s (KLEINERT-GIOVANNINI, 1982). Nessas
mesmas condições, as campeiras de T. angustula continuam a coletar
alimento normalmente (IWAMA, 1977), enquanto outras espécies, como
Plebeia droryana (Friese), Plebeia saiqui (Friese) e M. marginata são
apenas ligeiramente afetadas (OLIVEIRA, 1973; KLEINERT-
GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986).
O estado das colônias também influencia a atividade de voo dos
meliponíneos. Geralmente, colônias fracas são mais suscetíveis às
variações na temperatura (KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-
FONSECA, 1986) e têm atividade deslocada para horários posteriores
do dia, quando comparadas a outras colônias da mesma espécie
(HILÁRIO et al., 2001).
Embora muitas espécies apresentem faixas ótimas de temperatura
e de umidade relativa semelhantes, ou com superposição, os períodos
de maior atividade de voo tendem a ser distintos, possibilitando a
partição temporal de recursos florais. Várias espécies do gênero
Melipona apresentam maior atividade de voo em horários diferentes,
como, por exemplo, M. bicolor e M. quadrifasciata, mais ativas nas
primeiras horas da manhã, enquanto M. marginata apresenta maior
atividade entre 11h e 13h. Entre as pequenas espécies do gênero
Plebeia, P. saiqui, P. remota e P. pugnax têm maior atividade
concentrada entre o meio da manhã e o meio da tarde (OLIVEIRA,
1973; IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1985; HILÁRIO et al., 2001); já P.
emerina e Plebeia droryana forrageiam principalmente no período
vespertino.
As campeiras saem do ninho, principalmente, para coletar alimento
(pólen e néctar), resina, água e barro (algumas espécies usam esse
material na construção dos ninhos), sendo esses recursos procurados
em horários distintos ao longo do dia. Por exemplo, P. pugnax coleta
pólen preferencialmente pela manhã até o meio-dia, enquanto a resina
é coletada ao longo do dia todo (HILÁRIO et al., 2001). Embora ativas o
dia inteiro, as campeiras de M. bicolor e Melipona rufiventris Lepeletier
coletam pólen preferencialmente nas primeiras horas da manhã (mais
cedo nas colônias fortes e mais tardiamente nas colônias médias e
fracas). Enquanto M. bicolor coleta resina e barro preferencialmente no
final da tarde, as forrageiras de M. rufiventris apresentam, além desse
pico, um pico adicional de coleta de resina coincidente com o pico
matinal de pólen (HILÁRIO et al., 2000; FIDALGO; KLEINERT, 2007).
Essa partição temporal de coleta de recursos foi também
observada em outras regiões neotropicais para outras Melipona
(BRUIJN; SOMMEIJER, 1997) e é um dos mecanismos que aumenta as
chances de coexistência de diferentes espécies de Meliponini em uma
mesma localidade.
Amplitude de nicho e alocação de recursos

florais
Com exceção de raras espécies que se especializaram na
pilhagem de ninhos (Lestrimellita) e no uso de proteína animal de
carcaças (T. hypogea, por exemplo), os Meliponini se alimentam de
pólen e néctar. Nesse caso, são generalistas, no sentido de que
forrageiam em amplo espectro de tipos florais.
Entretanto, do amplo espectro de fontes florais efetivamente
visitadas pelos Meliponini, poucas são intensamente exploradas nas
comunidades locais. Esse padrão de forrageio foi se configurando a
partir de estudos sobre a análise do pólen nas colônias e nos censos de
abelhas nas flores (IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1984; RAMALHO et
al., 1985, 1989, 1990, 1991, 2007; KLEINERT-GIOVANNINI;
IMPERATRIZ-FONSECA, 1987; CORTOPASSI-LAURINO; RAMALHO,
1988; RAMALHO, 1990, 1995, 2004; WILMS et al., 1996, 1997). As
duas técnicas geram dados independentes e extensivos que retratam a
expressão desse padrão em dois níveis hierárquicos: as colônias e as
populações locais (Figura 1).
Figura 1. Alocação de fontes florais por espécies de Meliponini e Apis
mellifera africanizada (Am) no Domínio Tropical Atlântico: (A) Fontes
florais em que foram amostradas pelo menos 10% das campeiras
(preto), em relação ao total de fontes (branco) visitadas por esse
conjunto de abelhas na Mata Atlântica (Floresta do Parque Estadual da
Cantareira, SP); (B) Fontes florais com representatividade acima de
10% (preto) na dieta de Meliponini - estimativas por contagem de grãos
de pólen no alimento armazenado nas colônias no Campus da USP-SP.
Meliponini: Ph – Partamona helleri; Pd - Plebeia droryana; Pq – Plebeia
saiqui; Pr – Plebeia remota; Pts – Paratrigona subnuda; Sb –
Scaptotrigona bipunctata; Sd – Scaptotrigona depilis; Scq –
Schwarziana quadripunctata; Ta – Tetragonisca angustula; Ts – Trigona
spinipes; Mm – Melipona marginata; Mq – Melipona quadrifasciata.
Fonte: Ramalho et al. (1991) e Ramalho (1995).
Embora haja diferenças na velocidade com que diferentes espécies

são capazes de arregimentar grande número de indivíduos para uma
dada fonte alimentar (LINDAUER; KERR, 1960; HUBBELL; JOHNSON,
1978; JOHNSON, 1982; JOHNSON et al., 1987), não há relação entre a
eficiência do sistema de comunicação e a capacidade das colônias de
concentrarem a atividade de forrageio em poucas fontes florais.
Nas comunidades locais de Meliponini, as medidas de extensão de
nicho variam amplamente com as mudanças temporais na oferta de
fontes florais e com as respostas específicas à distribuição de
abundância relativa dos recursos (RAMALHO et al., 1991). Entretanto,
em termos médios, a extensão do nicho real mostra-se similar entre
grupos de espécies com diferentes estratégias de forrageio
(BIESMEIJER; SLAA, 2006). Em linhas gerais, essa análise ratifica o
padrão de uso concentrado de fontes florais detectado nas
comunidades locais, referido acima. Deve ser ressalvado que o índice
frequentemente usado como medida de extensão de nicho (H’ –
Shannon-Wiener) é extremamente sensível à equitatividade das fontes
mais comuns na dieta e somente quando a concentração de forrageio
se torna extrema, como no caso de Scaptotrigona (RAMALHO, 1990),
há redução acentuada no seu valor.
As medidas de extensão de nicho desses consumidores
generalistas mais provavelmente refletem o efeito e não a causa da
dominância ecológica. Por exemplo, nas comunidades locais, quanto
maior o número de campeiras amostradas nas flores, maior o número
de fontes visitadas por uma espécie (RAMALHO, 1995 e Figura 2). De
maneira análoga, colônias mais populosas tendem a usar espectro mais
amplo de fontes florais (CORTOPASSI-LAURINO; RAMALHO, 1988,
RAMALHO et al., 1991). Mesmo espécies consideradas primitivas e
especializadas quanto às demandas por tipos de habitats ou sítios de
nidificação, como Mourella caerulea (Friese) (CAMARGO; WITTMANN,
1989), são consumidores extremamente generalizados de recursos
florais nos habitats em que são dominantes.
Figura 2. Relação entre o número de indivíduos amostrados nas flores
(tamanho populacional relativo) e o número de fontes florais visitadas
por 17 espécies de Meliponini, Apis mellifera, e 2 espécies de Bombus.
Correlação linear: r = 0,72; p<0,05. Está indicada a curva de regressão
dos dados.
Fonte: Ramalho (1995).
Sob a lógica dessa premissa, também não se deve esperar

correlação entre a extensão de nicho (real) e a abundância relativa das
espécies de Meliponini nas comunidades ecológicas. Por exemplo,
Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier) é dominante na Mata Atlântica da
Cantareira, mas apresenta uma das menores amplitudes de nicho real
(RAMALHO, 1990, 1995, 2004).
Ainda não está claro em que medida a extensão de nicho é
influenciada pelas escolhas de forrageio, mediadas por
comportamentos e habilidades espécie-específicas, e pelas interações
entre espécies nas comunidades de Meliponini.
A premissa de escolhas específicas modificando o padrão de
forrageio está na origem da hipótese de preferência floral em Melipona
(RAMALHO et al., 1989). A alta frequência relativa de pólen de
Solanaceae, Melastomataceae e Myrtaceae na dieta de Melipona está
relacionada à capacidade de extração do pólen por vibração,
especialmente das flores com anteras poricidas, habilidade que
diferencia o grupo em relação aos demais Meliponini. Estudos sobre o
hábito alimentar em diferentes habitats, como Cerrado, Mata Atlântica e
Lhanos da Colômbia, aos poucos foram dando suporte empírico a essa
hipótese, com algumas reservas quanto às famílias vegetais preferidas
(SILVA; SCHLINDWEIN, 2003; ANTONINI et al., 2006; NATES-PARRA,
2006).
Em uma abordagem experimental, Ramalho et al. (2007)
mostraram que as escolhas florais de Melipona scutellaris Latreille não
são aleatórias. Usando A. mellifera africanizada como controle,
demonstraram que a diversidade de fontes florais na dieta das colônias
era dependente da variável-espécie. Ou seja, independentemente do
tipo de habitat, as colônias de M. scutellaris se mantiveram mais
similares entre si, formando agrupamentos (Figura 3) significativamente
mais estreitos do que com colônias de A. mellifera. O padrão também
se mantém no tempo, com respostas mais similares entre as colônias
de M. scutellaris às variações locais na oferta de floradas.
Figura 3. Análise de similaridade trófica entre colônias de uruçu
(Melipona scutellaris = M1 a M4), tendo como controle amostras
pareadas em colônias de Apis mellifera africanizada (A1 a A4) em duas
localidades do Domínio Tropical Atlântico, na Bahia. Resultados de
dissimilaridade (índice Bray Curtis, método-UPGMA), durante três
períodos (meses) de amostras pareadas em duas localidades: (A)
Alagoinhas; (B) Cruz das Almas. O teste de significância da Análise de
Similaridade (Anosim) sustenta a hipótese de que os agrupamentos não
são aleatórios.
Fonte: Ramalho et al. (2007).
Da análise de dados secundários produzidos para 28 comunidades

em vários tipos de habitats no Brasil oriental, a aparente estrutura
competitiva das comunidades de Meliponini (BIESMEIJER; SLAA, 2006)
se expressa sob a forma de três tendências que merecem atenção
especial: a) a retração na amplitude do nicho, com o aumento do
número de espécies nas comunidades; b) com o aumento do número
de espécies vegetais nas comunidades, a razão entre o número de
espécies de Meliponini e o número de espécies vegetais decresce, isto
é, menor o empacotamento dos nichos (species packing); c) as
comunidades locais tendem a ser formadas por espécies de gêneros
distintos.
Quanto mais fontes florais são exploradas nas comunidades, de
fato, maior o número de fontes compartilhadas entre pares de espécies
de Meliponini (Figura 4). A sobreposição alimentar, entre esses
consumidores potencialmente generalistas, tende a ser muito difusa e
extensiva e isso se reflete principalmente em medidas baseadas na
presença-ausência (p. ex., índices de Sorensen e de Cody). Os
agrupamentos derivados dessas medidas (BIESMEIJER; SLAA, 2006)
refletem de maneira pouco funcional a distância trófica entre
consumidores e dissimulam a estrutura real das comunidades. Mas,
quando se mede a intensidade de uso das fontes florais compartilhadas
(porcentagem de similaridade; p. ex., índice de Schoener (RAMALHO,
1995) obtém-se a expressão ecológica mais funcional da sobreposição
entre espécies (Figura 3) e os agrupamentos podem mudar bastante.
Comparando a porcentagem de similaridade alimentar em duas
comunidades próximas no domínio da Mata Atlântica, a partir de dados
produzidos com duas técnicas independentes (análise de pólen e censo
nas flores), Ramalho et al. (1991) e Ramalho (1995) constataram que
as dietas de P. droryana e T. angustula ficaram mais próximas entre si e
de Melipona e Scaptotrigona, desviando-se muito dos agrupamentos
baseados na metanálise de medidas de presença-ausência das
espécies nas flores, mencionada acima.
Figura 4. Variação na similaridade entre pares de espécies de abelhas
(Apoidea) conforme o número de campeiras amostradas nas flores
(tamanho populacional relativo), na Mata Atlântica (Floresta do Parque
Estadual da Cantareira, SP). Comparação entre espécies com número
adequado de indivíduos amostrados (Ne≥50), ao longo de 18 meses: 11
espécies de Meliponini Apis mellifera e uma espécie dos gêneros
Ceratina, Paratetrapedia e Megachile. Vários pontos estão sobrepostos:
o número total de pares é igual a 105 (15!). Correlação linear: r = 0,51;
p<0,05. Está indicada a curva de regressão dos dados. Apesar da
tendência consistente, há grande dispersão porque a maioria das
espécies forrageia com alta intensidade em poucas fontes florais –
quando essas poucas fontes são também partilhadas a sobreposição (a
= índice de Cody) também é elevada.
Fonte: Ramalho (1995).
Medidas da exploração difusa de recursos florais eventualmente

compartilhados (presença-ausência) certamente são menos
informativas do que medidas da dependência dos Meliponini em relação
a poucas fontes florais produtivas no ambiente: por exemplo, as
floradas em massa na Floresta Atlântica (RAMALHO, 2004). Um caso
extremo foi observado em três espécies de Scaptotrigona, cujas
colônias concentram as demandas proteicas anuais em uma ou poucas
fontes de alimento, armazenando centenas de gramas de pólen
excedente para a produção futura de prole (RAMALHO, 1990).
O aumento na qualidade média de um número um pouco maior de
fontes florais nas comunidades com flora mais variada seria suficiente
para alterar as oportunidades de partilha e reduzir a amplitude de nicho.
Por exemplo, em uma comunidade local de Mata Atlântica, menos de
duas dezenas de árvores com floradas em massa atraíram mais de
70% dos indivíduos amostradas nas flores e 100% das espécies de
Meliponini (RAMALHO, 1995, 2004). Estudo recente sustenta a
premissa de que a relação entre Meliponini e copas com floração em
massa é estreita (ou previsível), do ponto de vista ecológico, isto é,
frequente no espaço e no tempo (MONTEIRO; RAMALHO, 2009).
Alta sobreposição em fontes florais abundantes não se traduz em
maior competição. Por exemplo, na Mata Atlântica do Parque Estadual
da Cantareira, em São Paulo, a grande maioria dos Meliponini
concentra a atividade de forrageio no dossel, onde também são mais
comuns copas com grandes floradas em massa (RAMALHO, 2004).
Nessas floradas, a partilha espacial dos recursos é facilitada e valores
altos de similaridade (acima de 50%) foram observados entre 22 pares
de espécies que concentraram o forrageio no dossel, enquanto apenas
três pares de espécies apresentaram alta similaridade no estrato inferior
(RAMALHO, 1995). De maneira ainda mais incisiva, S. bipunctata e
Paratrigona subnuda Moure são extremamente dominantes localmente
e se concentram em menos de uma dezena de floradas produtivas, com
mais de 50% de sobreposição entre si.
Os mecanismos de partilha de fontes florais também precisarão ser
mais bem contextualizados em termos de custos e benefícios. Por
exemplo, com seus grandes tamanhos relativos, as espécies de
Melipona deveriam evitar recursos florais cuja oferta está sendo
deprimida pela exploração; e, de modo inverso, abelhas menores, como
jataí (Tetragonisca) e algumas mirins (Plebeia, Friesella), com
capacidade de carga de pólen maior (RAMALHO et al., 1994), poderiam
continuar explorando fontes florais em processo de depressão local de
pólen, porque obtêm taxas de retorno rentáveis com níveis mais baixos
de oferta.
Considerando projeções de organização taxonômica, ao acaso, de
28 comunidades locais no Brasil oriental, há super-representação no
número de gêneros em alguns casos (BIESMEIJER; SLAA, 2006). Essa
situação parece consistente com o conceito de similaridade limitante.
Entretanto, a proximidade taxonômica não representa bem a
semelhança funcional: há estratégias de forrageio comuns a vários
gêneros e espécies cogenéricas com diferentes estratégias. Tanto
análises do pólen das colônias (RAMALHO et al., 1989, 1991;
RAMALHO, 1990) como censos nas flores (RAMALHO, 1995;
MARTINS et al., 2003) têm gerado valores altos de porcentagem de
similaridade na dieta entre espécies de um mesmo gênero, como
Melipona, Plebeia e Scaptotrigona.
Em resumo, o número de fontes florais compartilhadas entre
espécies de Meliponini depende de chances de encontro e,
basicamente, do tamanho das populações de forrageadores. Entretanto,
a porcentagem de similaridade alimentar, ou seja, a intensidade de uso
de recursos compartilhados não se relaciona com a amplitude de nicho.
Portanto, medidas do nicho alimentar devem ser tomadas com cautela
na análise da estrutura das comunidades de Meliponini, porque não se
traduzem como medidas potenciais de competição entre esses
consumidores generalistas.
Constância floral, capacidade de carga e

estratégias de forrageio
Sob a lógica adaptativa, os animais devem ser modelados para
otimizar a dieta e isso significa fazer as melhores escolhas possíveis em
face de flutuações na oferta de alimento, com ajustes adequados no
forrageio (PYKE, 1984). Os modelos de estratégias de forrageio
exploram a relação entre o tempo total de alimentação e a energia
líquida obtida (SCHOENER, 1971). Nos extremos estão os
forrageadores que “minimizam o tempo gasto” e aqueles que
“maximizam a energia obtida”. Ajustam-se melhor ao primeiro caso, os
animais com taxa de reprodução estável e, ao segundo, aqueles com
número mais variável de prole. As escolhas também dependem de
fatores intrínsecos, como tamanho corporal e taxa metabólica,
amplitude de nicho, etc. Por outro lado, um conjunto de fatores
ambientais modifica a acessibilidade ao alimento: distribuição e
abundância, exposição ao risco, etc.
Parte expressiva das pesquisas experimentais sobre decisões
econômicas de forrageio em abelhas está inserida na análise das
previsões da “teoria de forrageio ótimo” e hipóteses associadas (PYKE,
1984). A premissa básica é a de que o modo como um animal
equaciona a aquisição de alimento, em termos de custos e benefícios,
determina seu valor adaptativo, ou seja, a quantidade de prole viável
que deixará para as próximas gerações (fitness). No caso das abelhas
sociais, com enormes colônias perenes, essa questão demanda a
solução e a integração de decisões em diferentes momentos e em dois
níveis hierárquicos: no campo, pela campeira, e na colônia, por meio
das interações sociais que influenciam o sucesso reprodutivo de longo
prazo. Para essas abelhas, há duas restrições intrínsecas sobre o
forrageio: o deslocamento com ponto central, isto é, a colônia, e o curto
período de vida das campeiras. A necessidade de voltar à colônia
(ponto central) torna crítico o equacionamento do custo de forrageio
associado à distância da fonte floral. Para esses forrageadores tão
pequenos, com consumo elevado de energia durante o voo, a
autonomia é baixa e, em última análise, depende da capacidade de
estoque de néctar no papo. Daí haver certo senso comum sobre a
relação entre o tamanho corporal (volume do papo, p. ex.) e o raio de
voo em Meliponini (Van NIEUWSTADT; IRAHETA, 1996; ARAÚJO et al.,
2004).
Além de curta, a longevidade da campeira também tem relação
inversa com a intensidade de trabalho. Isso coloca as decisões de
forrageio sob a seguinte perspectiva mais fina: a campeira deveria obter
e transportar a maior carga possível a cada viagem de forrageio ou teria
sido modelada para obter o máximo de energia líquida, ao longo de
toda a vida, em benefício da eficiência global da colônia. Deveria
forragear de modo a maximizar sua própria longevidade e, assim,
indiretamente, elevar os retornos líquidos de mais longo prazo para as
colônias? Há estudos com A. mellifera que apoiam essa segunda
alternativa.
Os estudos experimentais de forrageio se multiplicaram nas últimas
décadas e, de maneira geral, confirmam as expectativas de que as
decisões de forrageio sofrem restrições do tamanho corporal,
metabolismo, longevidade das campeiras e interações sociais. Por
exemplo, o processo de escolha conhecido como majoring-minoring
parece ser típico das enormes campeiras de mamangavas do gênero
Bombus (HEINRICH, 1979). Nesse caso, as campeiras modulam a
intensidade de uso de várias fontes florais, simultaneamente, em uma
mesma viagem de forrageio. Em sucessivas viagens fazem ajustes
contínuos e conseguem intensificar as visitas às flores mais rentáveis
(majoring), reduzindo gradualmente o forrageio naquelas que se
depreciam (minoring). Uma fonte minor em um momento torna-se major
no outro e vice-versa. Seria como diversificar a aplicação de dinheiro,
por segurança, conseguindo canalizar o investimento nos “papéis” mais
rentáveis, em curto prazo, por meio do monitoramento de tendências de
flutuações de mais longo prazo.
Pesquisas com A. mellifera colocaram em perspectiva a habilidade
das campeiras de discriminarem entre rendimentos líquidos e brutos de
forrageio (SEELEY, 1995). No segundo caso, a campeira deveria
concentrar o forrageio nas fontes em que houvesse maior oferta de
alimento, a despeito dos custos de aquisição (coleta e transporte). No
caso de rendimentos líquidos, fontes que oferecem maior taxa de
retorno de alimento, por unidade de tempo de forrageio, deveriam ser
preferidas às demais.
A campeira também leva informações sobre as condições de
forrageio para a colônia. O seu papel como canal de informação será
em função da frequência de viagens de coleta de alimento (NUÑEZ,
2000): terá maior valor quanto mais vezes obtiver informação no campo
e levar até a colônia. Isso explicaria por que nem sempre as campeiras
completam a carga de néctar do papo. Por exemplo, há redução
gradativa da carga do papo quando a taxa de fluxo de néctar é
decrescente. Com essa resposta, a campeira reduz o tempo de viagem
e aumenta o próprio valor como canal de informação, contribuindo para
a agilidade de resposta coletiva da colônia às mudanças no valor
relativo das fontes florais.
Com base em uma série de estudos experimentais comparativos,
Nuñez (2000) também argumenta que a capacidade informacional de
M. quadrifasciata é superior àquela da abelha africanizada (híbrido de
Apis mellifera scutellata Lepeletier) que, por sua vez, é superior àquela
da A. mellifera europeia. O encurtamento das visitas e o aumento da
frequência de viagens de coleta também permitiriam explicar a maior
eficiência de forrageio observada nas colônias de abelhas-africanas,
quando expostas à maior diversidade floral. Os meliponíneos e as
abelhas africanizadas seriam mais rápidos nas escolhas entre fontes
alternativas, habilidade que poderia estar correlacionada com a maior
diversidade floral na Região Tropical.
Entre os Meliponini, as decisões de forrageio das campeiras
também são influenciadas pelas interações sociais no interior das
colônias. Potencialmente, essa influência deve se tornar maior quanto
mais eficiente a comunicação entre os indivíduos. Por exemplo,
algumas espécies de Trigona e Scaptotrigona usam trilhas de cheiro
para comunicar a localização das fontes de alimento atrativas, de modo
que a expressão do forrageio grupal coletivo depende da percepção
direta dos estímulos no próprio campo. Surpreendentemente, o tipo de
reação das campeiras à presença de coespecíficos nas flores não se
relaciona com o tipo de sistema de comunicação (SLAA et al., 2003).
No extremo de máxima influência colonial, estaria A. mellifera. Em
uma analogia com o processo majoring-minoring em Bombus, as
campeiras levam até a colônia as “expectativas” de rentabilidade de
forrageio em diferentes fontes florais e, por troca contínua de
informações, os indivíduos conseguem comparar a rentabilidade das
fontes e tomar decisões conjuntas, de modo que a colônia redireciona
continuamente o esforço de forrageio para as fontes mais produtivas.
Para enfatizar as propriedades emergentes da integração eficiente da
informação, esse processo foi chamado de pensamento colonial
(SEELEY, 1985).
A maneira como a campeira responde à presença de indivíduos
coespecíficos e heteroespecíficos nas flores afeta o padrão de
distribuição espacial nas fontes de alimento. Johnson e Hubbell (1974,
1975), Hubbell e Johnson (1978), Johnson, 1983, Johnson et al. (1987)
analisaram essas respostas em várias espécies e propuseram três
categorias de forrageadores: grupais, grupais facultativos e solitários
oportunistas. Considerando ainda as diferenças de agressividade entre
as espécies, reconheceram a existência de grupos agressivos e
monopolistas, grupos não agressivos e forrageadores pacíficos. A
estratégia de grupos agressivos também caracterizaria uma “síndrome”
denominada de “especialistas em alta densidade floral”.
Quando se aproxima da flor, a resposta da campeira à presença de
outro indivíduo de outra espécie pode ser de repulsão ou atração. A
resposta é espécie-específica, mas depende das características do
indivíduo que já está na flor: por exemplo, em geral, as campeiras
evitam pousar nas proximidades de indivíduos de espécies maiores ou
mais agressivas (SLAA et al., 2003).
As interações sociais coespecíficas têm reflexos sobre a
distribuição espacial e, portanto, afetam a atividade de forrageio das
campeiras (SLAA et al., 2003.). Na aproximação às flores, as campeiras
de algumas espécies de Meliponini reagem de maneira positiva à
presença de coespecíficos, enquanto em outras a reação é negativa.
No primeiro caso, há tendência de distribuição dos forrageadores em
grupos. Também parece haver regras de tomada de decisão individual:
forrageadores inexperientes e experientes reagem de maneira oposta à
presença de coespecíficos em Trigona amalthea Olivier, enquanto a
resposta é sempre positiva em Oxytrigona mellicolor Packard. Essa
diferença explica satisfatoriamente por que os grupos de forrageadores
são menos compactos ou mais dispersos na primeira espécie.
As decisões de forrageio e o papel da comunicação nas abelhas
sociais foram objeto de numerosas pesquisas experimentais,
especialmente nas três últimas décadas. Mesmo uma breve revisão
desse tema estaria muito além do escopo deste capítulo. Entretanto, a
referência é necessária para colocar em perspectiva as peculiaridades e
a complexidade do funcionamento econômico das grandes colônias
perenes, e também para melhor contextualizar comportamentos
aparentemente mais simples, como a constância floral das campeiras.
Quando uma operária visita apenas uma fonte floral a cada viagem
de forrageio se diz que apresenta constância ou fidelidade floral. As
campeiras de Meliponini podem também apresentar fidelidade a uma
mesma fonte durante várias viagens, eventualmente, durante dias
(WHITE et al., 2001).
A fidelidade floral de uma abelha teria três causas básicas:
necessidade, preferência ou restrição inata (FAEGRI; van der PIJL,
1979). A primeira e a segunda não têm relação verdadeira com a
“constância floral”, pois, no primeiro caso, o ambiente não oferece
oportunidade de escolha e, no segundo, a escolha é limitada por
restrições morfofisiológicas.
Nas espécies generalistas (politrópicas ou poliléticas), como os
Meliponini, os indivíduos têm habilidade física, fisiológica e
comportamental para visitar vários tipos de flores, de modo que a
fidelidade se expressa como preferência, isto é, a verdadeira
“constância floral”. Duas hipóteses não mutuamente exclusivas foram
propostas para essas respostas aprendidas: eficiência de forrageio
(LEVIN, 1978; HEINRICH, 1979) e restrições de memória (WASER,
1983).
A hipótese de eficiência de forrageio se baseia no uso de imagens
de procura pelas abelhas: as campeiras discriminam entre tipos florais e
usam a informação à distância, antes de pousar na flor. A hipótese
alternativa assume que as abelhas não seriam capazes de usar mais de
uma imagem de procura, simultaneamente, por restrições de memória.
A segunda não invalida a primeira. Além disso, as campeiras de
Bombus são capazes de usar mais de uma imagem de procura.
O problema básico das colônias dos Meliponini está em equacionar
as altas demandas por alimento (automanutenção, reposição de
indivíduos e reprodução), com a variação temporal na oferta de fontes
florais, em uma pequena área de ação, dadas as restrições do forrageio
com ponto central. Nos ambientes tropicais com alta diversidade
florística, a colônia perene deve ser generalista. Nesse caso, a
constância floral das campeiras deve ser encarada como
“especialização comportamental”.
Paralelamente, o custo de aprendizagem no manuseio de vários
tipos de flores deve ter se tornado uma restrição ecológica, porque as
campeiras de Meliponini têm vida muito curta. De fato, a abordagem
experimental com Plebeia tobagoensis Melo indica que as campeiras
evitam a permuta entre tipos de recursos, a menos que haja mudanças
na oferta de alimento em uso, por causa do custo embutido
(HOFSTEDE; SOMMEIJER, 2006) com o tempo de aprendizagem.
Nesse contexto, a constância floral das campeiras de Meliponini se
configura como resposta aprendida, que reduz os custos com o tempo
de manuseio e a procura de fontes alternativas de alimento. Quando o
tempo de vida do indivíduo é muito curto e há floradas relativamente
longas, essa estratégia deve ser favorecida.
As evidências mais generalizadas da constância floral de Meliponini
resultaram de análises de cargas de pólen das campeiras. Em todas as
espécies analisadas, foi constatado esse comportamento (RAMALHO et
al., 1994; 1998, SLAA et al., 1997, 1998; WHITE et al., 2001).
Entretanto, observam-se variações quando se comparam espécies
diferentes ou habitats diferentes. Ramalho et al. (1994) observaram
altíssimos níveis de constância floral em nove espécies de Meliponini
(Figura 5) forrageando em jardins com alta diversidade de espécies
arbóreas, na costa Atlântica do Brasil: cerca de 95% das cargas de
pólen eram de uma espécie vegetal. Em jardins de Queensland, na
Austrália, alta proporção das campeiras de Trigona carbonaria Smith
(88%) também apresentou alto nível de constância floral, inclusive
durante viagens sucessivas de forrageio. Na Amazônia têm sido
registradas, com frequência, campeiras de Melipona transportando
cargas mistas de pólen (ABSY; KERR, 1977). Esse não é um padrão
peculiar do gênero, pois nas três espécies de Melipona estudadas na
costa Atlântica (Figura 5), a constância floral ficou próxima a 100%.
Provavelmente, em vários casos, há a mistura de pólen remanescente
de viagens anteriores, a impregnação da campeira com pólen na
própria colônia, etc., ou, ainda, altas taxas de permuta entre fontes
florais rentáveis em habitats com diversidade florística muito elevada.
Figura 5. Constância floral em espécies de Meliponini. Porcentagem de
campeiras com cargas de pólen unifloral, em dois períodos de floração.
Mm - Melipona marginata; Mq - M. quadrifasciata; Ms - M. scutellaris; Nt
- Nannotrigona testaceicornis; Pr - Plebeia remota; Pd - P. droryana; Sb
- Scaptotrigona bipunctata; Ta - Tetragonisca angustula; Ts -Trigona
spinipes. Entre parênteses, o número de campeiras amostradas.
A constância floral deve representar o ajuste entre a taxa de

variação na oferta de fontes florais e as capacidades espécie-
específicas dos Meliponini. Por exemplo, a capacidade informacional
(NUÑEZ, 2000) e a velocidade de forrageio (SLAA et al., 2003) devem
alterar a frequência da expressão aparente desse comportamento,
simplesmente por que há diferenças quanto à agilidade de resposta das
espécies às flutuações na oferta de recursos florais.
A constância floral se expressa mesmo quando as campeiras de
Meliponini têm à disposição muitas fontes alternativas (RAMALHO et
al., 1994; WHITE et al., 2001) e, portanto, deve ser interpretada como
parte de um conjunto de estratégias de forrageio para maximizar a
eficiência individual. Na costa Atlântica, foram amostradas quase 500
campeiras, durante 4 meses, em duas estações do ano, e 95% delas
coletaram pólen unifloral em apenas quatro espécies vegetais, quando
havia centenas de floradas no ambiente. No estudo de T. carbonaria, na
Austrália, cerca de 400 campeiras coletaram pólen em apenas 6
plantas, de um total de 61 espécies vegetais em floração.
Em resumo, por razões econômicas, é improvável que campeiras
de Meliponini adotem estratégias de forrageio simultâneo de alimento
em mais de uma fonte floral.
Por meio da constância floral, um visitante generalista pode se
transformar em um polinizador eficiente. Há enorme interesse em se
mensurar a expressão desse comportamento em Meliponini, dada a sua
dominância numérica nas flores melitófilas, na maioria dos habitats e
biomas tropicais das Américas, especialmente as florestas, como a
Mata Atlântica e a Amazônia. A análise de cargas de pólen das
operárias poderia ser amplamente usada como ferramenta exploratória
para a escolha de árvores focais mais adequadas para as análises dos
efeitos da atividade de forrageio dos Meliponini sobre a reprodução
vegetal na floresta (RAMALHO, 2004; RAMALHO; BATISTA, 2005).
Ramalho e colaboradores (RAMALHO et al., 1994, 1998)
enfocaram a relação entre a capacidade de carga de pólen e o tamanho
de operárias em Meliponini, em condições naturais padronizadas, neste
último caso, comparando o transporte de pólen monofloral (pólen de
Eucalyptus). Observaram que a capacidade de transporte de pólen por
unidade de peso corporal (capacidade de carga) decrescia com uma
função exponencial do peso corporal ou do tamanho da abelha (Figura
6A). Comparando as cargas de pólen de fontes florais variadas e
apenas as cargas de pólen de Eucalyptus (Figura 6B) ficou evidente
também que a curva de ajuste do tamanho corporal se torna mais
precisa quando se comparam cargas de um mesmo tipo polínico. Há
variações no peso das cargas das campeiras que dependem da própria
fonte de pólen e/ou do tipo polínico. Também se observam grandes
variações entre indivíduos de uma mesma espécie e de mesma
categoria de tamanho. Em síntese, não se trata apenas de
delineamento das amostras e de estimativa de erro da medida, mas
também de uma característica ecológica intrínseca ao parâmetro
“capacidade de carga”, ou seja, essa variação também remete às
questões de economia e de decisões individuais de forrageio.
Figura 6A. Variação na carga de pólen por unidade de peso corporal
(capacidade de carga) entre espécies de Meliponini. A capacidade de
carga de pólen decresce com o tamanho das espécies,
independentemente da fonte floral (N = 8; r = -0,77; p<0,05; Y = aXb e a
= 0,065, b = -0,218).
Figura 6B. A curva se ajusta melhor aos dados quando se comparam

cargas de pólen monofloral de Eucalyptus sp. (N = 8; r = -0,90; p<0,05;
Y = aXb e a = 0,073, b = -0,191). Mm – Melipona marginata; Mq –
Melipona quadrifasciata; Ms – Melipona scutellaris; Nt – Nannotrigona
testaceicornis; Pr – Plebeia remota; Sb – Scaptotrigona bipunctata; Ta –
Tetragonisca angustula; Ts – Trigona spinipes.
A queda na capacidade de carga é maior na transição dos

Meliponini pequenos, tais como T. angustula, P. remota e Nannotrigona
testaceicornis (Lepeletier), para aqueles de tamanho médio, tais como
S. bipunctatata e Trigona spinipes (F.). De uma categoria para a outra,
também se observam diferenças gerais quanto às estratégias de
forrageio: de solitário oportunista, que evita interações antagônicas,
para forrageadores grupais, às vezes agressivos e monopolistas. Não
se trata de uma generalização que se aplique ao conjunto de espécies
em cada categoria, mas de chances de se encontrar determinado tipo
de estratégia em uma dada categoria de tamanho específico.
O padrão de variação na capacidade de carga das operárias
remete às questões teóricas sobre restrições ecológicas do tamanho
corporal. Parafraseando uma das hipóteses relevantes sobre forrageio
(SCHOENER, 1971), tem-se duas previsões básicas: a) espera-se que
abelhas grandes sejam capazes de satisfazer suas necessidades
energéticas mais rapidamente do que a maioria de abelhas pequenas
quando o alimento é abundante e mais lentamente quando escasso; b)
se competidores reduzem a abundância de recursos florais de maneira
relativamente uniforme nas várias floradas, a convergência de tamanho
deve ser favorecida enquanto a exaustão diferencial promove a
divergência entre os tamanhos das espécies.
A primeira hipótese leva ao seguinte argumento: à medida que
varia a oferta média de recursos florais, as abelhas maiores devem
responder à redução localizada deslocando-se mais rapidamente para
outro sítio ou outra fonte floral. O estudo experimental com M.
quadrifasciata (NUÑEZ, 2000) sugere que as campeiras podem se
comportar de acordo com essa previsão geral. Em contrapartida, nas
comunidades ecológicas, as maiores espécies de Melipona deveriam,
frequentemente, evitar a sobreposição e interações antagônicas com os
pequenos Meliponini. Tanto os censos de abelhas nas flores como as
análises comparativas das fontes de pólen das colônias apontam nessa
direção. Entre os pequenos meliponíneos serão encontradas
estratégias oportunistas extremas, como a de Paratrigona subnuda
Moure que, frequentemente, coleta restos de pólen sobre as peças
florais resultantes da atividade de outros visitantes.
A segunda hipótese serve como ponto de partida para uma reflexão
sobre as interações entre vários Meliponini de porte médio. Em
particular, espécies que apresentam espaçamento mais ou menos
regular dos ninhos (HUBBELL; JOHNSON, 1977; BREED et al., 1999)
tenderiam também a homogeneizar a oferta espacial de recursos florais
no habitat imediato. Essas espécies deveriam então apresentar maior
convergência de tamanho corporal, como parece ser o caso de um
conjunto de espécies de Trigona.
Em resumo, o caráter fixo de cada florada e a exaustão gradual de
recursos locais pela exploração potencializam as oportunidades de
partição espacial dos forrageadores e a distribuição diferenciada das
espécies de Meliponini nas flores, de acordo com o seu tamanho
corporal.
Também é comum a variação de tamanho das operárias em uma
mesma colônia e entre colônias de uma mesma espécie de Meliponini.
Dados observacionais em laboratório sugeriam certa tendência de
produção de operárias menores pelas colônias fracas. Do ponto de vista
da eficiência de forrageio, a redução de tamanho seria apenas um
fenômeno contingente ou uma resposta com valor de sobrevivência
colonial (RAMALHO et al., 1998). Se operárias menores fossem mais
eficientes no transporte de pólen, então a economia da colônia poderia
ser mais bem equacionada, com maior quantidade de indivíduos
pequenos, do que com poucos indivíduos relativamente grandes em
períodos de privação alimentar.
No estudo com mandaçaia (M. quadrifasciata), Ramalho et al.
(1998) observaram que as operárias pequenas, de fato, transportavam
mais pólen por unidade de peso corporal (Figura 7). Como o pólen é
essencial para a produção da prole e as operárias menores estavam
também associadas às colônias fracas, o argumento de adaptabilidade
parecia estar sustentado.
Figura 7. Relação entre a capacidade de carga de pólen e o peso
corporal das campeiras de mandaçaia (Melipona quadrifasciata).
Símbolos cheios e vazios são operárias de colônias fortes e fracas,
respectivamente. Curva de ajuste: Y = aXb. Triângulos – relação entre a
capacidade de carga e o peso corporal (a = 0,08; b = -1,37; r = -0,88;
p<0,05). Círculos – relação entre a área da tíbia (estrutura de transporte
do pólen) e o peso corporal (a = 2,61; b = 0,79; r = -0,97; p<0,05). As
operárias pequenas transportam mais pólen por unidade de peso
corporal (maior capacidade de carga) e o desenvolvimento alométrico
da tíbia explica a maior parte da variação observada.
A causa primária da variação de tamanho das operárias é um dos

problemas básicos dessa argumentação aparentemente circular.
Quando há menos recursos florais no ambiente, as colônias precisam
reduzir a produção da prole. Passam a ter menos operárias para
forragear, construir e aprovisionar as células e, assim, a cria recebe
menos alimento: as campeiras que emergem são menores. Mas por
que em vez de reduzir o tamanho a colônia não produz prole menos
numerosa?
Com a queda na oferta de recursos florais na restrita área de ação,
uma colônia teria três possibilidades: reduzir a quantidade ou o
tamanho da prole ou ambos. Cada um desses caminhos, em um dado
momento, seria contingente. Mas, se o limiar de estabilidade das
funções sociais nas grandes colônias perenes for especialmente
sensível ao número de operárias, então, em curto prazo, a
sobrevivência colonial ficaria menos comprometida com a diminuição do
tamanho das operárias: a queda populacional é menor e há algum
ganho de eficiência na coleta de pólen para a produção da prole futura.
A relação inversa entre o tamanho corporal e a capacidade de
carga de pólen (RAMALHO et al., 1994) também significa que o
equilíbrio alimentar das colônias das diferentes espécies pode ser
alcançado com diferentes níveis de investimento na atividade de
forrageio, com efeitos sobre o histórico de vida. Por exemplo, as
espécies com operárias muito pequenas (Plebeia, Tetragonisca,
Paratrigona, etc.) conseguiriam maior retorno de biomassa de pólen por
esforço per capita de forrageio e, portanto, teriam a oportunidade
evolutiva de direcionar mais energia (e tempo) para a produção de
prole. Se a premissa estiver correta, espera-se encontrar nesses
gêneros, com maior frequência, espécies capazes de responder mais
rapidamente e de maneira mais flexível às oportunidades reprodutivas,
tais como flutuações na oferta de sítios de nidificação e/ou recursos
florais produtivos. A variação na densidade de ninhos e na longevidade
das colônias de T. angustula entre habitats mais ou menos perturbados
de floresta (BATISTA et al., 2003; SLAA, 2006) suporta essa previsão.
O argumento oposto se aplica em linhas muito gerais às grandes
espécies de Melipona, cujas campeiras têm menor capacidade de carga
de pólen (RAMALHO et al., 1994) e as colônias investem mais em
longevidade (ROUBIK, 1989; SLAA, 2006).
No grupo dos pequenos Meliponini, com alta flexibilidade
reprodutiva, devem ser encontrados os forrageadores que maximizam a
aquisição de energia e, no outro extremo, os consumidores “grandes”,
como Melipona, que minimizam o tempo gasto com forrageio. Essas
previsões (SCHOENER, 1971) podem ser testadas, experimentalmente,
em estudos comparativos de espécies que, aparentemente, mais se
ajustam às condições extremas.
Em síntese, decisões econômicas de forrageio levam à constância
floral das campeiras de Meliponini. Aliadas às restrições
morfofuncionais do tamanho corporal, interações sociais, etc., podem
também se expressar como preferência floral ou estreitamento do nicho
real, como tem sido observado nos gêneros Melipona e Scaptotrigona
((RAMALHO, 1990; RAMALHO et al., 1989, 2007).
Utilização de recursos pelas colônias

Nas abelhas adultas, o alimento modifica e/ou promove o
desenvolvimento de glândulas endócrinas, determinando as habilidades
das operárias. Assim, abelhas em fase inicial da vida adulta participam
do aprovisionamento das células de cria, produzindo alimento larval nas
suas glândulas hipofaringeanas, que se desenvolvem graças ao
consumo de grandes quantidades de pólen. Em idade mais avançada,
podem ter o desenvolvimento ovariano estimulado pela ingestão de
pólen.
Em relação à rainha, o alimento que recebe (rico em proteínas)
permite que ela realize posturas de ovos continuamente. Nas abelhas-
sem-ferrão, uma rainha pode receber alimento proteico das operárias
por trofalaxis ou por meio da ingestão de ovos tróficos, também
colocados pelas operárias. Além disso, a rainha pode se alimentar,
ocasionalmente, diretamente nos potes de alimento, ou ingerir alimento
larval das células de cria, antes de realizar a postura. Estudos recentes
com P. remota indicaram que a condição da colônia e a alimentação
recebida pela rainha determinam o tamanho dos ovos que ela produz,
independentemente do seu tamanho corporal (M.F. RIBEIRO,
comunicação pessoal).
Dessa forma, mesmo na fase adulta, o alimento influencia a
regulação social nas colônias das abelhas sociais. Entretanto, é durante
o período de vida larval que o alimento exerce papel fundamental na
determinação e/ou diferenciação de castas. A qualidade e a quantidade
de alimento ingerido são variáveis relevantes, cujos efeitos e
mecanismos comportamentais subjacentes variam entre os grupos de
abelhas sociais (Bombini, Apini e Meliponini).
Determinação e diferenciação de castas em
Bombini
Os Bombini são primitivamente eussociais, isto é, as rainhas
fundam os seus ninhos sozinhas, atuando em todas as tarefas do ninho,
até a emergência das primeiras operárias.
A alimentação larval é progressiva ou massal, dependendo dos
grupos que, por isso, são chamados respectivamente pollen storers
(estocadoras de pólen), quando as larvas são alimentadas
paulatinamente (Bombus terrestris (L.), Bombus hypocrita Pérez) ou
pocket makers (apresentam uma bolsa alimentar), quando as larvas
obtêm seu alimento diretamente da massa de pólen colocada próximo
ao local em que se desenvolvem (inicialmente, uma taça de cera com
pólen, em que os ovos são colocados pela rainha; exemplo: Bombus
(Fervidobombus) atratus Franklin) (SLADEN, 1912; MICHENER, 1974).
Os mecanismos de determinação de castas no gênero Bombus
diferem entre as espécies. Assim, em Bombus perplexus Cresson, o
tamanho das larvas fêmeas está relacionado com a quantidade de
alimento disponível na colônia que, por sua vez, será mais abundante
quanto maior for o número de operárias em relação às larvas
(PLOWRIGHT; JAY, 1968). Em Bombus terricola Kirby e Bombus
ternarius Say outros mecanismos também afetam a taxa de alimentação
e contribuem para o desenvolvimento de algumas larvas em rainhas
(BRIAN, 1957; PLOWRIGHT; JAY, 1968). Em algumas outras espécies
(Bombus hypnorum (L.), Bombus diversus Smith, Bombus ignitus Smith
e B. hypocrita), a diferenciação de castas ocorre tardiamente e apenas
larvas com tempo de desenvolvimento maior conseguem ingerir mais
alimento e podem se tornar rainhas (RÖSELER, 1970; KATAYMA, 1966,
1973, 1975). Uma alta taxa alimentar na última fase do desenvolvimento
em Bombus rufocinctus Cresson influencia o destino larval, provocando
mudanças na taxa de crescimento e na produção de seda. Dessa
forma, larvas que são alimentadas menos frequentemente começam a
produzir seda mais cedo e logo tecem seus casulos, tornando-se
operárias. Outras que recebem alimento mais frequentemente investem
menos tempo na produção de seda, retardando a fase de pupa e,
assim, podem alcançar maior tamanho e se tornar rainhas
(PLOWRIGHT; JAY, 1977). Embora não existam diferenças nas taxas
de crescimento de larvas de rainhas e de operárias em B. terricola, o
período de desenvolvimento larval difere (PLOWRIGHT; PENDREL,
1977). Nas espécies com bolsa alimentar, como aquelas que ocorrem
no Brasil, os reprodutivos e as operárias recebem alimentação
diferenciada. As operárias, na maior parte de seu desenvolvimento,
alimentam-se diretamente com pólen das bolsas alimentares. Os
machos e as larvas destinadas a serem rainhas, desde a idade tenra,
são alimentados com alimento regurgitado pelas operárias adultas
(ALFORD, 1975).
Finalmente, em B. terrestris, a rainha-mãe produz um feromônio
que suprime o sistema endócrino das larvas fêmeas, impedindo-as de
se tornarem rainhas. Com o envelhecimento e o provável decréscimo
na produção desse feromônio pela rainha e/ou aumento do tamanho da
colônia, algumas larvas conseguem escapar desse controle e têm seu
sistema endócrino ativado e tornam-se rainhas (RÖSELER, 1970, 1975,
1976, 1977, 1991; RÖSELER; RÖSELER, 1974). O feromônio ainda
não foi identificado, mas há indícios de que agiria na supressão de
produção do hormônio juvenil, cujo baixo nível faria com que a larva
sofresse a primeira muda mais cedo e, portanto, com menor tamanho.
A diferenciação das castas sempre se expressa pela ingestão de
quantidades diferentes de alimento. Por sua vez, a disponibilidade de
alimento na colônia depende da proporção entre operárias, para a sua
coleta, e das larvas, que o consomem. A eficiência individual de cada
operária no forrageio e no cuidado com a prole também são
importantes.
Outro aspecto a ser considerado é a qualidade do alimento.
Acreditava-se que essa variável não afetasse a determinação de castas
nesse grupo de abelhas. Alguns autores sugeriram que enzimas
produzidas pelas glândulas hipofaringeanas das operárias eram
adicionadas ao alimento dado às larvas para ajudar na digestão (FREE;
BUTLER, 1959; RÖSELER, 1974). Além disso, outra fonte de proteína,
além do pólen, foi detectada no alimento larval de B. terrestris, embora
não fosse exclusivo do alimento dado às larvas que se desenvolviam
em rainhas (PEREBOOM; SHIVASHANKAR, 1994; PEREBOOM,
1996). Diversos trabalhos foram realizados com essa espécie,
indicando que a alimentação larval e a diferenciação de castas são
complexas.
A taxa de crescimento das larvas de rainha também diferiu daquela
de operárias, a partir do décimo dia. Assim, as rainhas ingeriram,
proporcionalmente, menos pólen do que o esperado pelo peso
alcançado ao final do desenvolvimento e, provavelmente, acumularam
mais gordura. Isso sugere que as larvas de rainha têm um metabolismo
diferente, aproveitando melhor o pólen ingerido, ou que recebem fonte
extra de proteína na sua dieta (RIBEIRO, 1994). Durante o segundo
período de desenvolvimento, a frequência das alimentações também é
maior nas larvas de rainha (RIBEIRO et al., 1999). A duração das
alimentações das larvas de rainhas e de operárias aumenta na segunda
fase de desenvolvimento. Porém, essa duração não está relacionada à
quantidade de alimento fornecida, à idade, ao tamanho ou à contração
do abdômen da operária, ou à quantidade de pólen presente no
alimento larval, mas, provavelmente, à viscosidade do alimento.
Algumas alimentações não contêm pólen e sim apenas material
glandular (proteínas e enzimas) e/ou xarope de água e açúcar (com o
qual as colônias experimentais foram alimentadas) (RIBEIRO, 1999).
Assim, provavelmente, a duração de cada alimentação está relacionada
à presença de material glandular adicionado ao alimento larval, como
ocorre em A. mellifera (BROWERS et al., 1987). Isso poderia ser
especialmente importante na fase final de desenvolvimento das larvas
de rainha, pois receberiam maiores quantidades dessas substâncias
nutritivas, que promoveriam maior crescimento, mesmo na falta de
suprimento adequado de pólen na colônia (RIBEIRO, 1999).
Assim como em Apis (FREE et al., 1989; HUANG; OTIS, 1991; Le
COMTE et al., 1995), a sinalização do estado de fome com feromônios
ocorre em Bombus e modula o padrão de alimentação das larvas pelas
operárias. Comparando larvas que sofreram privação de alimento com
um grupo-controle, Pereboom (1996, 1997) verificou que as primeiras
foram alimentadas antes e com uma frequência inicial maior do que as
larvas-controle. Pereboom (2000), ao analisar a composição do
alimento larval e o desenvolvimento da casta de fêmeas em Bombus,
sugeriu que todas as larvas receberiam o mesmo tipo de alimento
durante todo o seu desenvolvimento e, portanto, as diferenças de
desenvolvimento entre larvas de rainhas e de operárias não seriam
causadas por modificações qualitativas por causa de variações nas
proporções de pólen, proteínas e carboidratos. Entretanto, pelo exposto,
a quantidade de pólen pode, na verdade, variar e até mesmo estar
ausente no alimento larval. Talvez os resultados contraditórios
encontrados quanto a esse aspecto tenham sido decorrentes das
diferentes metodologias empregadas pelos pesquisadores. Novas
investigações seriam necessárias para se chegar a um consenso.
Cerca de um milhão de colônias de B. terrestris são vendidas a
cada ano, para polinização na agricultura. Essa criação comercial bem-
sucedida, especialmente na Holanda e na Bélgica (VELTHUIS; van
DOORN, 2006), também trouxe contribuições importantes para o
conhecimento da influência da qualidade do alimento sobre o
desenvolvimento dos ninhos. Para o desenvolvimento dos ninhos de
Bombus, há grande demanda por pólen, que passou a ser obtido de
colônias de A. mellifera. Assim, vários estudos foram feitos sobre a
influência das técnicas de conservação sobre a qualidade desse pólen
e, como consequência, sobre a produção de sexuados. Ribeiro et al.
(1996) verificaram que a qualidade do pólen influencia a produção de
rainhas. Rainhas originadas a partir de alimentação com pólen seco em
estufas (que perde qualidades nutritivas no processo de secagem) eram
menores, apresentavam taxas maiores de mortalidade e produziam
colônias menores do que aquelas originadas a partir de alimentação
com pólen fresco. Posteriormente, observou-se que tanto variações
qualitativas como quantitativas do pólen tinham influência considerável
sobre o desenvolvimento e o sucesso reprodutivo das colônias
(GÉNISSEL et al., 2002).

Apini
Nas abelhas melíferas (A. mellifera), a determinação de castas
ocorre muito cedo no desenvolvimento larval. A partir do terceiro dia de
vida, ocorrem mudanças no alimento (quantitativas e qualitativas)
fornecido às larvas de operárias e de rainhas. Assim, o alimento
destinado à larva de rainha, chamado de geleia real, contém secreções
das glândulas mandibulares em maior quantidade do que o alimento
destinado às larvas de operárias. Foram descritos três componentes no
alimento larval: um branco (secreções das glândulas mandibulares), um
claro (secreções das glândulas hipofaringeanas) e outro amarelo
(pólen). As larvas de operárias receberiam esses componentes nas
seguintes proporções: 2:9:3, respectivamente, enquanto as de rainhas
receberiam principalmente 1:1 dos dois primeiros componentes (JUNG-
HOFFMAN, 1966).
Outro fator importante é a frequência de alimentação das larvas.
Larvas de rainha são alimentadas mais de 1.600 vezes, enquanto
operárias apenas 143 vezes, durante o seu desenvolvimento
(LINDAUER, 1952). Mas a quantidade parece ser relativamente menos
importante (embora necessária) do que a qualidade do alimento. Larvas
alimentadas artificialmente com dieta de rainhas ad libitum
desenvolvem-se em rainhas, enquanto aquelas alimentadas com dieta
de operária ad libitum nunca se tornam rainhas (MORITZ, 1994). É
relevante mencionar que larvas de rainha ganham peso duas vezes
mais rápido do que aquelas de operárias, e a ordem de magnitude de
aumento de peso pode ser de 30 mg para >300 mg em apenas 2 dias
(MORITZ, 1994). Por isso, larvas de rainha são criadas em células
maiores, as chamadas “realeiras”.
As larvas de rainha ainda contam com um fagoestimulante, o
açúcar, que está presente em 34% da geleia real, e apenas em 12% do
alimento das operárias (BEETSMA, 1979; WINSTON, 2003). Além
disso, o tipo de açúcar também difere no alimento larval: rainhas
recebem principalmente glicose, enquanto operárias recebem glicose
nas primeiras fases larvais e frutose nas últimas (BROWERS, 1984).
Finalmente, o hormônio juvenil (HJ), produzido pelos corpora allata,
exerce influência na diferenciação de castas. Larvas de rainha com 72
horas de idade possuem níveis de HJ dez vezes superiores aos das
larvas de operárias com a mesma idade (WIRTZ, 1973). O nível de HJ
permanece alto durante o restante das fases larvais nas rainhas,
induzindo assim seu desenvolvimento (BEETSMA, 1979).

Meliponini
A principal característica dos Meliponini está no fato de que as
células de cria recebem todo o alimento antes da postura do ovo, pela
rainha, comportamento conhecido como alimentação massal. As células
de cria individuais são construídas pelas operárias, seguindo
sequências comportamentais complexas, descritas por Sakagami,
Zucchi e colaboradores (SAKAGAMI, 1982; ZUCCHI, 1993). As células
são aprovisionadas pelas operárias com um alimento larval líquido.
Sobre esse alimento larval, em algumas espécies, é comum as
operárias colocarem ovos tróficos, que serão consumidos pela rainha,
ou, mais raramente, por operárias (SILVA-MATOS et al., 2000). A rainha
coloca, a seguir, o seu ovo nessa célula que, então, é operculada por
operárias. Essa sequência de eventos apresenta variações espécie-
específicas e compõe o chamado POP (Provisioning and Oviposition
Process), determinado por Sakagami e Zucchi (1963).
Uma questão básica é se o alimento aprovisionado difere quanto à
qualidade entre as células que darão origem às rainhas e aquelas de
onde emergem as operárias. Além disso, algumas espécies constroem
células reais, geralmente maiores e dispostas na periferia dos favos.
Esse é um ponto fundamental e separa, de imediato, as abelhas do
gênero Melipona dos demais gêneros de Meliponini.
A diferenciação de castas é influenciada por fatores distintos nos
dois grupos de abelhas-sem-ferrão (i.e., no gênero Melipona e no
gênero Trigona e afins, os chamados trigoníneos). Em Melipona, a
determinação é genética, embora o aspecto ambiental também seja
importante (KERR, 1950b). Dessa forma, rainhas e operárias são
criadas em células idênticas. Larvas de rainha seriam duplo
heterozigotas (AaBb), enquanto as de operárias seriam homozigotas
para quaisquer dos genes, ou para ambos, sendo a quantidade de
alimento também importante (KERR, 1950b, 1969; KERR et al., 1966;
VELTHUIS; SOMMEIJER, 1991). Rainhas também apresentam quatro
gânglios na corda nervosa ventral, enquanto as operárias, cinco
gânglios (KERR; NIELSEN, 1966). Outra particularidade de Melipona
spp. é o grande número de rainhas produzindo nas colônias, que pode
alcançar até 25% da prole (KERR, 1946; 1948; 1950a, b; SANTOS-
FILHO et al., 2006). A segunda hipótese que trata da determinação de
castas em Melipona foi Formulada por Ratnieks (2001) e Wenseleers et
al. (2003) e tem como premissa a autodeterminação. Esses autores
consideram que as larvas podem “decidir” o seu destino escolhendo ou
não ser rainhas. O modelo que apresentam para Melipona prevê 14%
de rainhas na prole, mais próximo aos dados obtidos até o momento, do
que os 25% sugeridos pelo modelo Kerr (SANTOS-FILHO et al., 2006).
Judice et al. (2004) e Makert et al. (2006) analisaram a determinação de
castas em Melipona usando marcadores moleculares. A lista completa
dos genes expressos diferentemente em rainhas e operárias de M.
quadrifasciata encontra-se em http://www.lge.ibi.unicamp.br/abelha.
Hartfelder et al. (2006) fizeram uma revisão abrangente das pesquisas
sobre a determinação de castas em Meliponini.
Nos outros gêneros de Meliponini, a determinação de castas é
essencialmente trófica, embora várias estratégias tenham se
desenvolvido para a criação de rainhas em células maiores, conhecidas
como células reais. Essas células são construídas, em geral, na
periferia do favo de cria e recebem maior quantidade de alimento larval.
Assim, consumindo mais alimento, as larvas fêmeas tornam-se rainhas
e não operárias (ENGELS; IMPERATRIZ-FONSECA, 1990). Uma
variação importante se observa nos gêneros Frieseomelitta e
Leurotrigona, em que não são construídas células reais pelas operárias,
mas uma larva pode consumir todo o alimento larval de sua célula e o
da célula vizinha, transformando-se então em rainha (TERADA, 1974;
FAUSTINO et al., 2002). Esse fenômeno também aparece em Plebeia
lucii Moure, espécie que constrói as células de cria em cacho. Do
mesmo modo que em Frieseomelitta, essas abelhas podem construir
células para a produção de rainhas, em situações de emergência,
quando a colônia fica órfã (TEIXEIRA; CAMPOS, 2005). Em todos
esses casos, é a quantidade maior de alimento que determina a
diferenciação da larva em uma rainha.
Outras situações sugerem maior complexidade no processo de
determinação trófica. Operárias gigantes podem emergir de células
reais (uma única observação em P. remota, IMPERATRIZ-FONSECA et
al., 1975) e rainhas-miniaturas desenvolvem-se em células de tamanho
igual ao de operárias (RIBEIRO et al., 2006a), indicando que apenas a
quantidade de alimento não é suficiente para explicar a determinação
de castas nos Meliponini, que constroem células reais.
A emergência de rainhas-miniaturas de células de tamanho
“normal”, como as usadas por operárias e machos, ocorre em diversos
gêneros, de maneira regular (Schwarziana, Cephalotrigona) ou
ocasional (Plebeia, Nannotrigona). De modo geral, algumas rainhas-
miniaturas são viáveis, acasalam-se e realizam posturas normalmente,
sobrevivendo à frente de suas colônias durante muito tempo (RIBEIRO;
ALVES, 2001; RIBEIRO et al., 2003; WENSELEERS et al., 2005;
RIBEIRO et al., 2006a, b).
As explicações para a existência e os mecanismos de produção de
rainhas-miniaturas variam, dependendo do gênero de Meliponini e das
circunstâncias. Algumas larvas podem escapar ao destino de operárias,
usando sua capacidade de “autodeterminação” e tornando-se rainhas-
miniaturas (WENSELEERS et al., 2005; RIBEIRO et al., 2006a). Nesse
caso, o desenvolvimento de rainhas-miniaturas estaria também sob o
controle de algum mecanismo genético (WENSELEERS et al., 2004).
Outra possibilidade seria a existência de alimento larval de melhor
qualidade ou em maior quantidade em algumas células. Castilho-Hyodo
(2002) estudou a qualidade do alimento larval em S. quadripunctata,
mostrando a grande variabilidade nos conteúdos proteicos das células
de cria de um mesmo favo.
Em Melipona beecheii Bennet, colônias com quantidade de
alimento reduzida experimentalmente produziram menor número de
rainhas do que aquelas que receberam alimento extra. Entretanto, estas
últimas não produziram número significativamente maior de rainhas
quando comparadas com as colônias-controle (MOO-VALLE et al.,
2001). Em P. remota não há relação entre a variação no número de
rainhas produzidas e o estoque de alimento das colônias (RIBEIRO et
al., 2003).
O alimento larval nos Meliponini

O alimento larval nos meliponíneos parece não ser espécie-
específico. Darchen e Delage-Darchen (1971) conseguiram criar
rainhas mesmo com alimento larval de espécies distintas. Silva (1977)
obteve rainhas em colônias mistas onde associou rainhas e operárias
de espécies relacionadas.
A composição do alimento larval dos meliponíneos foi estudada por
Hartfelder e Engels (1989). Eles analisaram os constituintes solúveis em
água do alimento larval de sete espécies. Estavam interessados em
saber se as diferenças na composição estariam correlacionadas com a
filogenia. Verificaram que a variação nas proteínas do alimento larval
estava de acordo com as árvores filogenéticas. Também sugeriram que
as operárias nutridoras de meliponíneos não controlariam o
desenvolvimento das rainhas, por exemplo, aprovisionando
determinadas células com dieta especial. Em vez disso, apenas
aprovisionariam as células reais com maior quantidade do mesmo tipo
de alimento fornecido a toda prole.
Em meliponíneos, o conteúdo proteico do alimento larval é cerca de
dez vezes menor do que em Apis (TAKENAKA; TAKAHASHI, 1980) e
essa é a principal diferença entre os dois grupos. Já a proporção de
açúcares e de aminoácidos livres no alimento larval é similar em ambos
(SHUEL; DIXON, 1959; REMBOLD; LACKNER, 1978).
O conhecimento da bionomia das abelhas necrófagas (T. crassipes,
T. necrophaga e T. hypogea) (ROUBIK, 1982; CAMARGO; ROUBIK,
1991) trouxe questões importantes sobre a qualidade do alimento larval
dos meliponíneos. Essas abelhas substituíram o pólen por proteína
animal. Nos seus ninhos, não há pólen, mas estoques de soluções
açucaradas, provavelmente obtidas em nectários extraflorais. Entre as
adaptações (ou pré-adaptações) básicas dessas espécies para esse
novo hábito alimentar estão a mandíbula com cinco dentes (número
máximo encontrado entre os Meliponini) e a corbícula reduzida no
terceiro par de pernas (já que não transportam pólen).
Gilliam et al. (1985) estudaram a microbiologia do alimento larval
de T. hypogea, considerada na época uma necrófaga obrigatória.
Mencionaram também que a espécie coleta alimento numa ampla
variedade de animais recém-mortos (rãs, sapos, lagartos, peixes, aves,
até macacos). Posteriormente, Mateus e Noll (2004) verificaram que a
espécie se alimentava de crias vivas de vespas, capturadas em ninhos
abandonados ou desprotegidos. Assim que encontram sua fonte de
alimento, as abelhas necrófagas recrutam rapidamente suas
companheiras de ninho, que monopolizam a fonte de alimento,
excluindo outros insetos. As operárias colocam secreções sobre a
matéria orgânica que vai ser utilizada, para uma pré-digestão (NOLL et
al., 1997) e depois ingerem e levam o material espesso liquefeito para o
ninho. Lá, esse alimento é processado por outras operárias,
provavelmente acrescentando grandes quantidades de enzimas das
glândulas hipofaringeanas. Essas unidades secretoras são
multicelulares em T. hypogea e unicelulares nas espécies de Meliponini
que se alimentam de pólen (CAVASIN-OLIVEIRA; CRUZ-LANDIM,
1991).
Após o processo, o líquido viscoso resultante tem pH entre 3,0 e
4,0, muito semelhante ao da geleia real de Apis, e é armazenado nos
potes de alimento. Vários microrganismos transformam e,
provavelmente, têm papel importante na conservação desse alimento
proteico de origem animal. Gilliam et al. (op. cit.) encontraram Bacillus
pumilus, Bacillus meggaterium, Bacillus subtilis, Bacillus circulans,
Bacillus licheniformis, que produzem catalase, fosfatase alcalina,
tripisina, fosfatase ácida, glucosidase, além de outras enzimas. Os
autores sugerem que os Bacillus são responsáveis ou têm papel
importante na conversão dessas provisões em alimento nutritivo e
metabolizável pelas larvas e pelas abelhas jovens. Os mesmos Bacillus
foram encontrados no pólen armazenado por A. mellifera (GILLIAM;
MORTON, 1978). Machado (1971) analisou a associação de um bacilo
semelhante ao B. pumilus com o pólen de M. quadrifasciata. Este
parecia pré-digerir o pólen e aparecia em grande quantidade apenas na
secreção glandular depositada entre as camadas de pólen e néctar das
células de cria. Machado (1971) também encontrou Bacillus no alimento
larval de 13 espécies de meliponíneos: quatro espécies de Melipona,
duas de Plebeia, duas de Trigona, uma de Partamona, uma de
Frieseomelitta, uma de Leurotrigona, uma de Tetragona e uma de
Nannotrigona. Gilliam et al. (1985) argumentam que as abelhas podem
adicionar ao alimento microrganismos benéficos, responsáveis pela
conversão, fermentação e preservação das provisões larvais, que
também inibem a proliferação de outros microrganismos indesejáveis:
por exemplo, produzindo antibióticos e ácidos graxos.
O pólen
Como as plantas não podem se movimentar para encontrar seus
parceiros para a reprodução, principalmente as plantas com flores, as
angiospermas desenvolveram uma série de características que as
possibilitaram contornar essa dificuldade: atraem insetos ou outros
animais para as suas flores, de forma a favorecer o cruzamento entre
elas. Nas flores, as plantas disponibilizam alimento, néctar e pólen, e
utilizam várias características, como cores vibrantes, perfumes, pétalas
que atuam como plataformas de pouso, etc., para atrair os visitantes
florais que levarão os grãos de pólen (parte masculina) de uma flor até
o estigma de outra flor (parte feminina), fenômeno denominado
polinização.
As abelhas coletoras de pólen favorecem mais a polinização efetiva
das plantas do que as coletoras de néctar (FREE, 1966) e são mais
importantes para as espécies de plantas que não oferecem néctar ou
que apresentam anteras que liberam o pólen por meio de poros,
necessitando de atividade de coleta especializada, realizada somente
por algumas espécies de abelhas.
Ao contrário do néctar, oferecido ao longo do dia, o pólen das
plantas é um recurso oferecido de uma só vez. Ele é a principal fonte de
proteína para a maioria das abelhas e é usado para o desenvolvimento
da cria. Por fazer parte da dieta de outros insetos e por complementar a
dieta de morcegos, aves e marsupiais, o pólen transformou todos esses
animais, assim como as abelhas, em agentes polinizadores.
Valor proteico
O teor proteico dos grãos de pólen é muito variável, de 2,5% até
61% (BUCHMANN, 1986). Os nutrientes dos grãos de pólen estão
contidos no seu citoplasma e só podem ser aproveitados após um
processo digestivo e de contato com esse material, geralmente
realizado através de poros das suas camadas. As camadas mais
externas dos grãos, formadas de celulose e de esporopolenina,
compostos de difícil decomposição, não são digeridas e, como mantêm
sua estrutura externa, o grão pode ser identificado após passar pelo
trato digestivo dos animais. A indestrutividade dos grãos tem permitido
aos paleoecologistas reconstituírem a flora e o clima originais das
regiões onde eles ocorreram.
A proteína dos grãos de pólen consiste principalmente de enzimas
que atuam durante o crescimento do tubo polínico (STANLEY;
LINSKENS, 1974).
Roulston et al. (2000) mostraram que o teor proteico de grãos de
pólen de 377 espécies de plantas é altamente conservador dentro dos
gêneros (DP = 2,9%), famílias (DP = 4,7%) e divisões, com exceção
das famílias Cactaceae e Fabaceae. Os taxa das plantas com buzz-
pollination são todos ricos em proteínas (x = 47,8%), embora os grãos
de pólen apresentem os menores tamanhos.
Os grãos de pólen anemófilos apresentam menor teor proteico do
que os zoófilos, embora grãos de pólen anemófilos, como os de
Poaceae (milho) e de Moraceae (embaúba) sejam frequentemente
coletados por Apis mellifera e por espécies de Meliponini
(CORTOPASSI-LAURINO; RAMALHO, 1988). O teor proteico de grãos
de pólen das corbículas de alguns Meliponini da Região Amazônica
apresentou valores entre 15,7%-23,8% (SOUZA et al., 2004).
O alimento rico em açúcares produzido

pelas abelhas: o mel
O mel continua sendo o principal produto da criação comercial das
abelhas Apis e Meliponini. Tendo como matéria-prima o néctar das
flores, o mel é produzido e armazenado em grandes quantidades nos
ninhos. Secreções de partes vivas de plantas, como cana-de-açúcar, ou
excreções de insetos sugadores de partes vivas de plantas são fontes
alternativas de alimento usadas pelas abelhas (Figura 8) e que originam
o mel de melato. Nos Meliponini, é estocado em grandes potes ovais,
que variam em tamanho de acordo com as espécies, enquanto em Apis
é armazenado em células hexagonais semelhantes àquelas usadas
para a cria.
Figura 8. Abelha africanizada (Apis mellifera) e iraí (Nannotrigona
testaceicornis) sugando secreções de cochonilhas. Vespas e formigas
também recolhem essas secreções.
Foto: Marilda Cortopassi-Laurino
Microscopia do mel
Para coletar o néctar, as abelhas visitam principalmente os
nectários das flores. Dependendo das flores utilizadas para a coleta, o
néctar estará contaminado com o pólen das próprias flores. Quando se
observa o mel ao microscópio, podem ser identificados os grãos de
pólen das flores (Figura 9) que foram visitadas para a coleta do néctar.
Como regra geral, grãos de pólen mais representados serão os
indicadores da origem floral, ou seja, dos néctares que mais
contribuíram para a composição final do mel. Alguns grãos de pólen são
considerados indicadores geográficos por só serem produzidos em
determinadas localidades.
Figura 9. Grãos de pólen encontrados em lâminas de mel. O grão
isolado central é de Euphorbiaceae, identificado pelo padrão cróton de
ornamentação, e os outros grãos agrupados são de Mimosaceae
(Mimosa bimucronata e M. taimbensis).
A melissopalinologia, o estudo dos grãos de pólen do mel, depende

fundamentalmente do acúmulo de dados e de conhecimentos sobre a
morfologia dos grãos. Para isso, elaboram-se laminários de referência
dos grãos de pólen da flora apícola local. Os grãos apresentam formas
típicas para cada espécie vegetal, com aberturas e ornamentações
diferentes, e tamanhos que variam de 5 µ-300 µ. Somente os menores
são mais coletados por Apis e Meliponini (BARTH, 1989; RAMALHO et
al., 1990; PIRANI; CORTOPASSI-LAURINO, 1993; MORETI et al.,
2002).
A análise polínica do alimento transportado para os ninhos tem sido
usada como um método indireto de avaliação da visita das abelhas às
flores, que apresenta vantagens e desvantagens em relação às
observações de campo, dependendo dos aspectos considerados, como
horário da coleta, altura das árvores, espécies pouco expressivas ou,
ainda, de difícil visualização. No que se refere à apicultura, as
vantagens desse método são evidentes, pois oferece a oportunidade de
expansão da exploração da flora silvestre, ainda pouco conhecida,
auxilia no planejamento da produção anual de mel pela apicultura
migratória e, finalmente, permite um controle da origem floral e
geográfica do mel, informação que se torna cada vez mais importante
para a credibilidade do produto e para a adoção de medidas adequadas
de processamento.
O mel nos Apini

As abelhas mais produtivas que existem no Brasil são as A.
mellifera, ou abelhas africanizadas (Figura 10), como são mais
conhecidas, frequentemente observadas em centros urbanos.
Figura 10. Abelha africanizada (Apis mellifera) sugando néctar da flor
de limão-rosa (Citrus sp.).
As abelhas africanizadas não são nativas do Brasil; são resultantes

do cruzamento das A. mellifera, trazidas de Portugal para o Rio de
Janeiro, em 1839, pelo padre Antonio Carneiro e outros (NOGUEIRA-
NETO, 1997), com as A. mellifera africanas, introduzidas em 1956, com
o intuito de aumentar a produção de mel por cruzamentos selecionados.
Atualmente, estima-se que o consumo interno de mel no Brasil esteja
em torno de 60 mil toneladas/ano (C. ZARA, comunicação pessoal).
O mel de Apis é o mais comum encontrado no mercado. Ele é
composto, em sua maior parte, por água e açúcares (99%). O restante
(1%) é constituído por substâncias presentes em quantidades
diminutas, mas que são importantes na caracterização do mel, como
enzimas, aminoácidos, minerais, etc. Apresenta cerca de 20% de
umidade e, aproximadamente, 80% de açúcares. Os principais
açúcares são glicose, frutose e sacarose. A glicose é um açúcar
relativamente insolúvel e a sua quantidade determina a tendência de
cristalização do mel. A frutose é um açúcar muito doce e higroscópico,
que absorve a umidade do ar (CRANE, 1987).
Os padrões de cor, aroma e sabor variam de acordo com a origem
floral, regiões geográficas e condições climáticas. Os méis de melato e
floral podem ser separados por meio dos elementos figurados e de
análises físico-químicas (BARTH, 1989; CAMPOS et al., 2003).
O mel nos Meliponini

A produção de mel pode alcançar apenas alguns litros por colmeia,
ao ano. Ainda assim, o alto valor de mercado torna a criação dessas
abelhas uma atividade rentável, pelo menos em pequena escala.
Na Região Neotropical há 387 espécies de abelhas-sem-ferrão já
nomeadas e um número semelhante de espécies a serem descritas
(J.M.F. CAMARGO; S. PEDRO, comunicação pessoal). A criação
dessas abelhas, ou a meliponicultura, está baseada principalmente nas
abelhas do gênero Melipona, que são maiores (chegam a 15 mm) e
armazenam o mel em potes muito grandes, o que facilita a extração. A
criação de M. beecheii, desde tempos pré-hispânicos, no México,
testemunha essa longa tradição. Espécies de dois outros gêneros
também têm sido criadas amplamente: Tetragonisca e Scaptotrigona.
Tradicionalmente, atribui-se valor medicinal ao mel do primeiro gênero,
enquanto no segundo encontram-se boas produtoras, pois as colônias
são muito populosas.
No Brasil, a produção de mel das abelhas Melipona é mais
expressiva no Nordeste, onde o produto pode ser encontrado em
embalagens rotuladas com dados do produtor, origem e data de coleta
(Figura 11).
Figura 11. Diferentes embalagens de mel de meliponíneos encontradas
no comércio. Da esquerda para a direita: mel de uruçu (M. cutellaris);
mel de Melipona da Região Amazônica; mel de tiúba (M. fasciculata)
com vidro recoberto com fibras de buriti, agregando valor ao produto;
mel de urucu-amarela (M. rufiventris); mel de jandaíra (M. subnitida), o
único mel com selo anual de registro na Secretaria de Agricultura do Rio
Grande do Norte; mel de Scaptotrigona sp. de Belterra, PA; embalagem
e vidro de mel de tiúba disponibilizados pela ONG Amavida do
Maranhão.
A espécie T. angustula (Figura 12) é a mais popular das abelhas-

sem-ferrão, com distribuição em toda a América Latina. Embora a
produção dos ninhos seja pequena, ao redor de um litro por ano, o mel
é considerado medicinal e usado em enfermidades oculares pelas
populações rurais. A facilidade de reconhecimento e o manejo têm
contribuído para a popularidade da abelha-jataí.
Figura 12. Entrada do ninho da abelha-jataí (Tetragonisca angustula)
em caixa racional. É uma das espécies mais conhecidas e com grande
área de dispersão, ocorrendo desde o México até Missiones, na
Argentina.
Fonte: Nogueira-Neto (1997).
As espécies do gênero Scaptotrigona (mandaguaris) também têm

ampla distribuição na América Latina. Geralmente, são abelhas com
ninhos muito populosos, agressivas e que produzem grande quantidade
de mel. No México, nas Américas Central e do Sul, várias espécies
diferentes são criadas com esse propósito, como Scapotrigona
mexicana (Guérin-Méneville), Scaptotrigona depilis (Moure),
Scaptotrigona nigrohirta Moure, Scaptotrigona polysticta Moure e
Scaptotrigona postica (Latreille) (CORTOPASSI-LAURINO et al., 2006).
Como explorar
Comparado com o mel de A. mellifera, o mel de meliponíneos tem
frequentemente maior porcentagem de água, maior acidez e menores
valores de pH (CORTOPASSI-LAURINO; GELLI, 1991). A alta
porcentagem de água torna esses méis mais susceptíveis à
fermentação, restringindo bastante o tempo e as condições favoráveis
de armazenamento.
A elaboração do Regulamento Técnico de Identidade e Qualidade
de Méis de Meliponíneos enfrenta dois grandes problemas básicos: a
escassez de resultados de análises físico-químicas e a grande
variedade de abelhas produtoras.
Os estudos técnicos do mel têm sido direcionados para algumas
dezenas de espécies, principalmente de Melipona. Já foi sugerido um
protocolo para o controle do mel de Melipona, Scaptotrigona e de
Trigona, (VIT et al., 2004). Há embasamento técnico para uma proposta
preliminar de Legislação de Mel de Meliponini, considerando que já
foram analisadas mais de 700 amostras de 17 espécies. Dessas
amostras, há maior número de resultados para os parâmetros de teores
de umidade, pH, acidez, (livre e total), cinzas e HMF (hidroximetil-
furfural).
Entretanto, como essas características físico-químicas variam
muito, há a necessidade de ampliar o número de amostras para a
obtenção de um perfil consistente do mel da maioria dos gêneros e
espécies até agora estudados (BAZLEN, 2000; SOUZA et al., 2004,
2006; ALMEIDA; MARCHINI, 2006; CARVALHO et al., 2006;
CAVALCANTE et al., 2006; OLIVEIRA et al., 2006). Na Tabela 1 estão
sumarizados os resultados de análises do mel das espécies de
Meliponini em que foi possível totalizar pelo menos cinco amostras.
Tabela 1. Mel de meliponíneos: características físico-químicas com

número de amostras maior que cinco.
Índice
Acidez Índice
Espécie nº pH Umidade HMF de Cinza Local Autor(2)
total invertase
diástase
Melipona asilvai 11 3,3 41,6(1) 29,5 2,44 BA V
M. beecheii 5 4,2 59,4 27,0 5,4 México J
M.compressipes 35 3,3 91,1 25,6 MA O
M. 5 48,4 23,4 1,0 1,1 0,3 Venez. L

compressipes
Trinidad/
M. favosa 511 31,2 M
Tobago
Melipona favosa 14 62,9(1) 25,5 1,2 0,9 0,3 Venez. L
Melipona favosa
6 36,8 24,2 17,1 2,9 90,1 0,2 Venez. L
favosa
Melipona
20 3,3 43,5 28,8 5,8 BA T
mandacaia
M.
8 3,5 132,6(1) 32,2 0,4 SP C
quadrifasciata
M.
6 4,0 38,5(1) 25,5 3,8 1,8 0,1 BA X
quadrifasciata
M.
6 1,2–2,2 BA Z
quadrifasciata
M. scutellaris 20 4,1 31,1 28,6 2,7 4,7 201,9 BA Y
M. scutellaris 7 3,6 39,8(1) 26,9 3,3 4,0 0,04 BA S
M. scutellaris 7 0,7–19,8 BA Z
M. subnitida 47 2,4(1) 24,0 8,7 0,5 PI U
Melipona
62 33,0 Trinidad M
trinitalis
Scaptotrigona
7 3,9 66,6 26,9 1,0 México J
pachysoma
Tetragonisca
261 4,2 27,7 SP H
angustula
Tetragonisca
20 4,0 54,1 27,9 5,7 22,0 38,9 SP/BA Y
angustula
Tetragonisca
10 4,4 20,6(1) 23,9 7,5 30,0 0,4 SP R
angustula
Tetragonisca Costa
14 24,9 D
angustula Rica
Tetragonisca
7 4,2 74,7 25,0 0,3 SP C
angustula
(1)
Acidez livre. Todos os dados são do território brasileiro e quando não, estão identificados.
(2)
C: Cortopassi-Laurino (1997); D: Demera e Angert (2004); H: Iwama (1977); J: Santiesteban (1994); L: Vit et al. (1994);
M: Bijlsma et al. (2006); O: Oliveira, G.E. et al. (2006); R: Almeida D. e Marchini, L.C. (2006); S: Cavalcante et al. (2006);
T: Alves et al. (2005); U: Camargo et al. (2006); V: Souza et al. (2004, 2006); X: Oliveira, G.A. et al. (2006); Y: Bazlem
(2000); Z: Fonseca et al. (2006).
Até o momento, dos testes indicados no Regulamento Técnico para

Identidade e Qualidade do Mel de A. mellifera, oito têm sido usados nas
análises do mel de meliponíneos. Isso é compreensível, já que são
parâmetros regulamentados. Entretanto, esse subconjunto de testes
físico-químicos é aplicável com reservas na proposta de legislação de
méis de meliponíneos. Outras técnicas, como algumas adotadas pela
Comissão Europeia de Mel (BOGDANOV et al., 1997), podem ser
ajustadas, sem dificuldades, para aprimorar o controle técnico, tais
como: condutividade elétrica, pH, índice de invertase, prolina e rotação
específica. Outras variáveis, como índice de glucosidase e glucoxidase,
acidez lactônica, acidez total, etc., também devem contribuir para a
melhor categorização do mel de meliponíneos, principalmente em
função de suas especificidades e diferenças básicas em relação ao mel
de Apis. Em uma revisão, Souza et al. (2006) enfatizam a necessidade
de obtenção de dados complementares, como tipos de açúcares,
condutividade elétrica e, também, análise polínica.
Estudos específicos sobre a quantidade de água no mel de
meliponíneos (BIJLSMA et al., 2006) indicam grande variação nesse
parâmetro para uma mesma espécie, quando amostras são coletadas
em ambientes com diferentes níveis de pluviosidade, ou de diferentes
ninhos, em um mesmo local. O mel operculado de Apis é reconhecido
como maduro e com nível adequado de desidratação. O controle sobre
a maturidade do mel durante a extração é mais difícil em Meliponini pela
arquitetura dos potes e talvez exija maior investimento nas técnicas de
manejo. As regras de boas práticas indicam que só os méis de potes
fechados devem ser coletados.
No Nordeste, o mel das abelhas uruçu (M. scutellaris), jandaíra
(Melipona subnitida Ducke) e tiúba (Melipona fasciculata Smith)
apresenta demanda equilibrada com a produção. Frequentemente, a
venda é feita de maneira informal e sem controle sistemático. Na
Amazônia, a produção recente de cerca de três toneladas de mel de
Melipona compressipes (F.) e Melipona seminigra Friese (VILLAS-
BÔAS; MALASPINA, 2004), resultantes de parcerias governamentais e
privadas, mostra que há um potencial de produção subutilizado.
Paradoxalmente, essa produção “excedente” enfrenta problemas de
distribuição e com o atestado de qualidade. Enquanto essa situação
não for resolvida, o mel de meliponíneos continuará a ser vendido como
produto natural, sem registro oficial, ficando mais sujeito à adulteração.
Na Tabela 2 é apresentada uma síntese de parâmetros físico-
químicos que podem ser usados para a Regulamentação Técnica da
Qualidade dos Méis de Meliponíneos. Foram compilados a partir de
análises de 770 amostras de mel de jataí (T. angustula) e de 312
amostras de Melipona spp.
Tabela 2. Sugestão de parâmetros físico-químicos para mel de

Meliponini.
Parâmetro Melipona Tetragonisca angustula
pH 3,3–4,2 4,0–4,4
Acidez livre <132,6 <20,6
Umidade <33,0 <27,7
Cinzas <0,5 <0,4
HMF <17,1 <27,9

Diástase 0,7–19,8 22,0–30,0
Invertase 90,1–201,9 38,9
Atividades antibacterianas
Desde tempos remotos, o mel tem sido utilizado como agente
antibacteriano para o tratamento de feridas e queimaduras. Com o
crescimento da utilização de antibióticos, aumentou também o
aparecimento de bactérias resistentes a esses produtos. As
comunidades científica e médica iniciaram, então, uma busca por
alternativas potenciais aos antibióticos, incluindo aqui o estudo do mel.
Inicialmente, pensava-se que a propriedade antibacteriana do mel
estivesse associada à alta concentração de açúcares (± 80% para Apis)
e ao pH baixo. No entanto, alguns organismos capazes de sobreviver
em pH baixo, como Staphylococcus aureus, não sobreviviam no mel,
indicando que outras substâncias atuavam contra as bactérias. Essa
“inibina” foi mais tarde identificada como sendo o peróxido de
hidrogênio ou água oxigenada. Esse composto é produto da ação de
uma enzima produzida pela abelha (glicoseoxidase) no açúcar do mel
(glicose), resultando no ácido glucônico mais peróxido de hidrogênio. A
presença do H2O2 é maior no mel diluído.
Mesmo quando a produção de peróxido de hidrogênio é inibida
com a adição de catalase, ainda assim o mel dos meliponíneos mantém
atividade antibacteriana. Portanto, há ainda outros compostos que
precisam ser identificados quimicamente.
O mel não processado de A. mellifera tem sido recomendado como
agente tópico em feridas infectadas, úlceras crônicas e queimaduras,
com excelentes resultados na redução da infecção e na diminuição do
tempo de cura (TOSTES; LEITE, 1994). De modo similar, o mel de
meliponíneos também tem sido usado como agente tópico em picadas
de insetos e de cobras e inflamações oculares em vários países da
América Latina. Em laboratórios, o mel de meliponíneos tem
demonstrado capacidade bacteriostática e bactericida, igual ou maior
que o de A. mellifera, contra diversas cepas de bactérias, tanto Gram
positivas como negativas, porém com menor ação contra fungos e
leveduras (CORTOPASSI-LAURINO; GELLI, 1991; MARTINS et al.,
1997; GRAJALES-C. et al., 2001; DEMERA; ANGERT, 2004;
GONÇALVES et al., 2005; OLIVEIRA et al., 2005).
As Tabelas 3 e 4 apresentam um resumo do conhecimento atual
desses méis em relação ao seu poder inibidor e comparações com o de
Apis mellifera africanizada. Nesses testes, dois métodos têm sido
usados: o da diluição e aplicação em placas de Petri (ANONYME, 1977)
e o da difusão em ágar (BAUER et al., 1966). Desses méis, os mais
testados foram os das abelhas mais produtivas, como as Melipona e a
jataí. As bactérias mais testadas foram Staphylococcus aureus e
Pseudomonas aeruginosa, pois são os principais agentes infecciosos
de feridas e queimaduras.
Tabela 3. Valor de antibiose do mel de Meliponini e Apis pelo método de

diluição e aplicação em placas de Petri. Notas: 0 = inibição nula, 5 =
inibição total(1); Msc = Melipona scutellaris, Ms = M.subnitida, Pl =
Plebeia pugnax, Mq = M. quadrifasciata, Tc = Tetragona clavipes.
Microrganismo Meliponini Apis
Msc = 5 Ms = 2 Pl = 1 Ta = 3 Mq = 2 Tc = 1 Am = 20
Bacillus subtilis 3,0 4,13 5,0 3,7 4,0 4,8 2,8
Bacillus subtilis Caron 3,3 3,9 5,0 3,7 4,0 4,0 2,7
Staphylococcus aureus 2,9 3,9 4,8 3,9 4,4 4,0 3,2
Klebisiella pneumoniae 3,1 4,3 5,0 3,3 5,0 5,0 3,0
Pseudomonas aeruginosa 3,0 3,8 5,0 3,8 4,6 5,0 3,1

Escherichia coli 1,7 3,8 5,0 3,3 4,3 4,8 2,0
Bacillus stearothermofilus 4,5 4,5 5,0 5,0 5,0 5,0 4,1
(1)
Cortopassi-Laurino e Gelli (1991).
Fonte: Anonyme (1977).
Tabela 4. Valor de antibiose de mel de Meliponini e Apis pelo método de

difusão em ágar(1).
Microrganismo Meliponini Apis
Msc = Ms = S.bip = Nt = 1# Ta = Am =
1(2) 1(2) 1(2) (3)
5(4) 3(2)
B.subtilis 10,0 14,5 10,0 13,3
S. aureus 13 22 15,0 23,5
E. coli 10 28 10,0 24,0

S. cholerasuis 21 12 13,0 14,8
E. coli 19,0
Proteus sp. 10,0
Pseudomonas aeruginosa 11,0

Staphylococcus spp.
15,0
(coag-)
Staphylococcus pyogenes 14,0
Am = (4)
Bacillus cereus 7,5 10,0
Pseudomonas aeruginosa 6,8 8,0

Saccharomice cerevisae 15,5 18
Candida albicans 20,4 18,0
(1)
Tamanho do halo de inibição em 24h. Meliponini: Msc = Melipona scutellaris; Ms = M. subnitida; S.bip = Scaptotrigona
bipunctata; Nt = Nannotrigona testaceicornis; Ta = Tetragonisca angustula; Am = Apis mellifera.
(2)
Martins et al. (1997); (3)Gonçalves et al. (2005) e (4)Demera e Angert (2004).
Fonte: Bauer et al., 1966.
Microrganismos no mel
Existe grande interesse na caracterização de microrganismos
presentes no mel, pois esse produto das abelhas pode ser usado como
alimento ou como componente de drogas e cosméticos. O conteúdo
microbiano do mel afeta a sua “vida de prateleira” e o seu prazo de
validade para uso humano.
Os microrganismos associados com o mel são os fungos e as
bactérias formadoras de esporos. Os esporos estão presentes em todos
os lugares, mesmo dentro dos ninhos das abelhas. Podem ser
provenientes de fontes externas, como grãos de pólen, néctar, ar, trato
digestivo das abelhas, etc., e sobreviver no mel durante algum tempo
(SNOWDON; CLEVER, 1996). Fontes secundárias são as que podem
ser incorporadas ao mel a qualquer momento, após a sua retirada do
ninho, mas boas práticas de manuseio e de higiene controlam essas
contaminações.
As bactérias não se reproduzem no mel e um grande número de
formas vegetativas indica contaminações recentes no mel, a partir de
fontes secundárias. E como tem propriedades antibacterianas, espera-
se que o mel (de Apis) contenha baixo número e limitada diversidade de
microrganismos.
As análises da quantidade de microrganismos em mel de
meliponíneos estão nas Tabelas 5 e 6. Como não existem parâmetros
para esse mel, os resultados só indicam o número de unidades
formadoras de colônias (UFC/g ou mL). Os parâmetros para o mel de
Apis em Brasil (2000) aceitam até 100 UFC/g para fungos e leveduras.
Tabela 5. Análise microbiológica de mel de Meliponini coletado

assepticamente(1) pelo produtor; (2) mel aquecido. UFC = unidade
formadora de colônias, segundo Norma Técnica Cetesb L5204. NPM =
número mais provável, segundo Standard Methods-Apha, 2005.
Bolor Levedura Coliforme total Estreptococo fecal
Espécie/local
UFC/g UFC/g NPM/g NPM/g
M. fasciculata -
1,5 <10,0 <0,18 <0,18(3)
MA(1)
M. fasciculata - PA(1) 2,5 23,5 <0,18 <0,18
M. quadrifasciata -
25 615 <0,18 <0,18
SP
M. quinquefasciata - 1,5 55 <0,18 <0,18
GO
M. rufiventris - SP 55,0 2,3x103 <0,18 <0,18
M. rufiventris - SP 70 255 <0,18 <0,18

M. rufiventris - SP 200 2,5x103 <0,18 <0,18
M. subnitida - RN 50 90 <0,18 <0,18
M. subnitida - RN 100 150 <0,18 <0,18
Tetragona clavipes -
<1 7,0x103 <0,18 <0,18
SP
50 3,3x103 <0,18 <0,18
SP
100 1,4x103 <0,54 <0,54
SP
<1 5,5 <0,18 <0,18
SP
Melipona sp. - AM(1) 2 3,0 <0,18 <0,18
S. depilis(1) Uruguai 1,0x103 1,29x105 <0,18 <0,18

Melipona
<1,0 1,81x103 <0,1,8 <0,18
fuscopilosa - AC
M. fuscopilosa -
3 <1,0 <0,18 <0,18
AC(2)
M.crinita - AC 2x104 1,72x106 <0,18 <0,18
(3)
< 0,18 significa ausência de contaminação dentro dos limites dos testes.
Fonte: colaboração técnica do Laboratório de Microbiologia e Parasitologia do Cetesb.
Tabela 6. Análise microbiológica de mel de Meliponini do Sudeste

brasileiro coletado assepticamente. UFC = Unidade Formadora de
Colônias, segundo Norma Técnica Cetesb L5204.
Bactéria Coliforme total Coliforme fecal
Espécie
UFC/mL NMP NMP
Tetragonisca angustula 0,32x102 7,3x102 0
Tetragonisca angustula 0,51x102 39x102 0
Melipona bicolor >3x102 0 0
Melipona bicolor >3x102 0 0
Plebeia sp. 0,2x102 0 0
Plebeia sp. >3x102 0 0

Nannotrigona testaceicornis >3x102 0 0
Nannotrigona testaceicornis >3x102 0 0

Melipona subnitida 0,64x102 0 0
Melipona subnitida 0,18x102 0 0
Tetragonisca angustula 0,15x102 2,4x102 0
Tetragonisca angustula 1 dia 5,6x102 - -

Tetragonisca angustula 7 dias
10x102 - -
freezer
Tetragonisca angustula 7 dias
14x102 - -
ambiente
Fonte: colaboração técnica do Laboratório de Microbiologia do Instituto Adolfo Lutz, SP.
Os bolores e as leveduras têm origem ambiental, são disseminados

pelo vento e associados com teor de umidade, chuvas, etc. O maior
problema relacionado à presença de bolores e de leveduras no mel é a
fermentação, que resulta do consumo de açúcares pelas leveduras,
com produção de subprodutos que alteram o paladar e o aroma finais.
A presença de leveduras no mel de meliponíneos é facilmente
constatada, pois frequentemente apresentam odor característico de
fermentação, além da constatação física nas lâminas de identificação
de grãos de pólen (BARTH, 1989).
Em todos os méis analisados, com uma única exceção, a
quantidade de leveduras foi maior do que a de bolores. Os resultados
obtidos indicam que aqueles provenientes de regiões mais úmidas do
País tendem a apresentar valores maiores do que os de regiões secas,
como os da Caatinga e os do Cerrado (M. subnitida e Melipona
quinquefasciata respectivamente), sugerindo influência do ambiente nos
valores finais. Méis aquecidos e/ou coletados pelo produtor
apresentaram resultados com valores extremos. A única exceção foi um
mel de Melipona crinita Moure e Kerr, da Região Amazônica.
A contagem-padrão de bactérias (Tabela 6) revelou o mesmo nível
de presença em todas as amostras, independentemente da espécie de
abelha e da região geográfica. O valor encontrado, de 102,
independentemente do tipo de bactéria, indica que o mel de Meliponini
não é um produto estéril. Entretanto, pela Agência Nacional de
Vigilância Sanitária (Anvisa) (ANVISA, 2001), é aceitável o mesmo nível
de presença, 102, em produtos adoçantes, açúcar mascavo, rapadura e
melaço. Ao longo do tempo, uma única amostra de mel de T. angustula,
após conservação em condições e períodos de tempo diferentes, não
apresentou alteração significante na contagem do número de bactérias.
Do ponto de vista microbiológico, a presença de bactérias,
principalmente as do gênero Bacillus, bolores e leveduras no mel das
abelhas é considerada ocorrência normal, pois esses microrganismos
são naturalmente encontrados na microflora intestinal de abelhas
solitárias e sociais, sendo a quantidade variável com a idade (função)
da abelha, as estações do ano, as dietas alimentares (insuficientes) e
os ninhos expostos a pesticidas (GILLIAM, 1997). As espécies de
Bacillus produzem substâncias antimicrobianas, além de numerosas
enzimas, da mesma forma que alguns bolores, e as leveduras são as
mais importantes contribuidoras de substâncias, do ponto de vista
nutricional (PAIN; MAUGENET, 1966). Resta saber aqui quais são
esses limites e quais os microrganismos patogênicos e não patogênicos
que podem ser encontrados no mel de Meliponini. Abelhas que já
tiveram o seu pólen, mel ou alimento larval estudado sob o aspecto da
microflora são: Dactylurina staudingeri (Gribodo), T. hypogea, M.
quadrifasciata, Melipona fasciata Latreille, T. angustula e Frieseomelitta
varia (Lepeletier) (MACHADO, 1971; DELAGE-DARCHEN; DARCHEN,
1984; GILLIAM et al., 1985, 1990; ROSA et al., 2003).
Das 12 amostras de mel testadas do Sudeste brasileiro (Tabela 6),
3 indicaram presença de coliformes totais (ambientais), mas não de
coliformes fecais. Mais rigoroso, o teste de presença/ausência (P/A),
que utiliza amostras dez vezes maiores (10 g), mostrou somente um
resultado positivo para E. coli (coliforme de origem fecal), três para
Enterococcus, também de origem fecal, e seis para B. cereus. A
bactéria E. coli, cujo habitat específico é o intestino de animais de
sangue quente, não se multiplica na natureza, e pode ser naturalmente
encontrada no mel se as abelhas coletaram material em plantas
rasteiras. As amostras da Tabela 5, analisadas com outro método
(NPM), também indicaram ausência de contaminação dentro dos limites
dos testes.
Ainda nessas amostras analisadas, não foram encontradas
Salmonella sp., S. aureus e P. aeruginosa.
Os resultados encontrados abrem uma perspectiva para o consumo
do mel de meliponíneos, pois algumas espécies dessas abelhas já
foram observadas visitando excrementos animais e carcaças
(NOGUEIRA-NETO, 1997) e, consequentemente, acreditava-se que
seu mel podia conter grande quantidade de coliformes fecais. Se esse
material visitado é utilizado nos ninhos, deve ser em local muito restrito,
não sendo usado nas áreas dos potes de alimento, ou, então, o mel
elimina esses microrganismos com as suas propriedades
antibacterianas. Mais pesquisas poderão confirmar essas ideias.
Os estudos sobre o hábito alimentar dos Apidae sociais têm
contribuído, especialmente, para a compreensão da energética ou
economia de forrageio desses animais. De manejo relativamente fácil,
no campo e no laboratório, as campeiras de Apis, Bombus e Meliponini
se ajustam bem aos objetivos de experimentos controlados, onde se
analisam comportamentos, benefícios e custos durante o forrageio. As
informações assim obtidas remetem, em última instância, à discussão
da “teoria da dieta ótima”, talvez uma controvérsia em si mesma (capaz
de encampar as exceções e dependente delas para explicar o
aperfeiçoamento dos consumidores no fluxo evolutivo em direção à
optimização), mas, sem dúvida, um paradigma biológico.
As colônias dos Apidae sociais são o centro da economia de
forrageio tanto em termos espaciais (o ponto fixo para o deslocamento)
como comportamentais (modificando o comportamento dos
forrageadores). Em uma retrospectiva da ecologia de A. mellifera,
Seeley (1985) observa que os estudos sobre o funcionamento da
colônia estão bem avançados, enquanto as investigações sobre as
condições históricas que propiciam o surgimento e o estabelecimento
de respostas específicas, como, por exemplo, um elaborado sistema de
comunicação, começaram a aparecer só no final do século 20. Está
havendo uma intersecção entre abordagens de fisiologia
comportamental (por que determinado tipo de colônia funciona) e de
ecologia comportamental (por que determinado tipo de funcionamento
foi selecionado). Nessa nova fase, a intensificação dos estudos nas
regiões tropicais será fundamental, pois esses ambientes são os
moldes sobre os quais se elaboraram complexos mecanismos
ecológicos e, aí, se diferenciaram muitas variantes geográficas de A.
mellifera, além de centenas de espécies de meliponíneos.
Quando populações são isoladas por quaisquer barreiras, passam
a ter histórias evolutivas independentes. Entre essas barreiras, a
diferenciação genética tem, frequentemente, efeitos populacionais e
ecológicos irreversíveis. Assim, na tribo Meliponini, há centenas de
espécies com histórias evolutivas independentes que partilham as
características básicas do ancestral comum, possuem ampla
distribuição geográfica e, muitas vezes, ocupam o mesmo habitat.
Diante desses fatos, surge uma pergunta básica: que mecanismos
regulam a coexistência?
Em termos de ecologia alimentar, cada espécie de Meliponini traz
“soluções” já encontradas pelo ancestral, mais ou menos alteradas, as
quais se sobrepõem às próprias aquisições, de modo que cada sistema
colonial funciona e atua sobre o meio, repetindo, em parte, a
necessidade de manutenção da eficiência de forrageio, em diferentes
ambientes ou fontes alimentares, e a diferenciação do hábito alimentar
para escapar às pressões interespecíficas, representadas pelas
características ancestrais. A aparente contradição entre esses dois
“objetivos” ecológicos, provavelmente, foi solucionada pela
diversificação morfofuncional, muitas vezes sutil, mas que, ainda assim,
viabilizou, em termos econômicos, estratégias específicas de uso das
fontes florais de alimentos e a ocupação diferenciada dos habitats.
Ainda assim, comparações entre a maioria das comunidades locais de
Meliponini revelam variações relativamente moderadas no número de
espécies coexistentes, indicando que há limites também mais estreitos
para o empacotamento de abelhas sociais generalistas nos
ecossistemas.
Nos últimos anos, informações sobre o hábito alimentar dos
Meliponini têm se acumulado, mas ainda com muitas lacunas básicas
diante do grande número de espécies. Além disso, houve poucas
tentativas de se relacionar a expressão de características
morfofuncionais às condições de disponibilidade de alimento. Desse
modo, o traçado de paralelismos sobre o modo de alocação de recursos
entre colônias de espécies próximas (por exemplo, de um mesmo
gênero) e distantes é um campo em aberto para a pesquisa que, sem
dúvida, ajudará a compreender os mecanismos comportamentais e
ecológicos que viabilizaram a coexistência e, portanto, foram
importantes para eventuais divergências no hábito alimentar (por
exemplo, preferências florais) e para o encontro de soluções específicas
no funcionamento colonial (por exemplo, tipo de sistema de
comunicação).
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Capítulo 11
Lagartas desfolhadoras (Lepidoptera)
Helen C. H. B. Bellanda
Introdução
Uma evidência direta do sucesso do grupo Holometabola está
relacionada com o fato de os imaturos desse grupo serem bem
adaptados a nichos ecológicos distintos dos nichos dos adultos
(TERRA, 1991). Este capítulo estudará as lagartas mastigadoras de
folhas, ou seja, tratará apenas da alimentação dos imaturos da ordem
Lepidoptera, excluindo detalhes sobre a alimentação dos adultos e,
também, sobre o processo de oviposição.
Os insetos mastigadores de folhas pertencem a três ordens:
Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera (BERNAYS, 1998). A ordem
Lepidoptera é a segunda maior do grupo dos insetos, em diversidade
de espécies, e a grande maioria de suas lagartas são fitófagas ou,
mais especificamente, mastigadoras de folhas. Elas, também, são
predominantemente especialistas, alimentando-se em uma ou poucas
famílias de plantas. Têm uma relação evolutiva especial e amplamente
relatada na literatura com as defesas químicas das plantas verdes
(BERNAYS, 1998).
A importância da interação das lagartas com suas respectivas
plantas-hospedeiras é tão grande, que elas são conhecidas por nomes
associados a essas plantas, como, por exemplo: o curuquerê-dos-
capinzais Mocis latipes (Guene) – Noctuidae, o curuquerê-da-couve
Ascia monuste (Latreille) – Pieridae, a lagarta-da-maçã-do-algodoeiro
Heliothis virescens F. – Noctuidae, o bicho-mineiro-do-cafeeiro
Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville) – Lyonetiidae, a lagarta-do-
feijoeiro Omiodes indicatus (F.) – Pyralidae, etc.
As lagartas, assim como os insetos herbívoros, de forma geral,
têm mais dificuldades de obter proteínas do que os insetos de outras
guildas, como os sugadores de sementes, os carnívoros ou os
parasitoides, por causa dos níveis baixos desses nutrientes nas partes
não reprodutivas das plantas (SOUTHWOOD, 1978; WHITMAN et al.,
1994). Por isso, as lagartas adquiriram, ao longo do tempo,
características evolutivas comuns, tais como ampla capacidade
intestinal e rápida digestão do alimento (BERNAYS, 1998).
É interessante ressaltar que as lagartas têm a alimentação como
sua principal atividade, o que também lhes possibilita taxas altas de
crescimento. Porém, alimentando-se muito tempo e estando expostas
na superfície das folhas (situação vulnerável a interferências externas),
tornam-se presas fáceis de predadores e parasitoides (BERNAYS,
1997). A vulnerabilidade das lagartas é uma pressão evolutiva
importante para o surgimento de estratégias variadas para evitar
ataques de predadores e parasitoides (EVANS; SCHMIDT, 1990;
STAMP; CASY, 1993) dentro do grupo Lepidoptera.
Os principais temas desenvolvidos neste capítulo relacionam-se
com: a) a associação especializada entre as lagartas e suas folhas; b)
a dificuldade de esses insetos obterem proteínas versus suas taxas
altas de crescimento; e c) a vulnerabilidade alta das lagartas na
superfície das folhas.
Evolução, taxonomia e morfologia

Os lepidópteros foram registrados nos fósseis apenas no período
Terciário e suas famílias primitivas consistiam inteiramente de lagartas-
minadoras-de-folhas (Lyonetiidae, Gracillariidae e Gelechiidae), a
maioria alimentando-se em plantas da família Fagaceae (OPLER,
1973). Nesse estudo, têm-se as primeiras indicações de interações
específicas entre insetos e plantas através dos tempos geológicos.
Vinte e sete possíveis autapomorfias foram listadas por Kristensen
(1984) para os lepidópteros. A modificação da gálea em uma probócide
nos adultos, encontrada amplamente nessa ordem, não ocorre em
nenhuma outra. Há quatro subordens dentro do grupo: Zeugloptera,
Aglossata, Heterobathmiina e Glossata. Esta última subordem é
dividida em várias infraordens, sendo a série Ditrysia da infraordem
Heteroneura a mais abundante, contendo aproximadamente 98% de
todas as espécies do grupo.
Os lepidópteros Ditrysia correspondem a 29 superfamílias, sendo
um grupo monofilético (NIELSEN, 1989). A superfamília Papilonoidea,
juntamente com a Hesperioidea, constituem o grupo das borboletas, ou
Rhopalocera, e o seu monofiletismo é suportado por várias
sinapomorfias (KRISTENSEN, 1976). Alguns autores consideram a
superfamília Papilonoidea como os lepidópteros mais avançados e,
sem dúvida, ela é altamente especializada. As borboletas estão entre
os mais populares grupos de insetos e o seu vasto conhecimento foi
resumido por Vane-Wright e Ackery (1984). A ordem da classe Insecta
mais próxima da ordem Lepidoptera é a Trichoptera.
Contrariamente ao que se defende em muitos trabalhos, há
evidências de que os herbívoros primitivos de diferentes ordens de
insetos tinham dietas especializadas (BERNAYS, 1998). Na ordem
Lepidoptera, poucos clados têm proporções altas de espécies
generalistas, sendo os principais exemplos pertencentes às
superfamílias altamente derivadas, Geometroidea e Noctuoidea
(NIELSEN; COMMOM, 1991).
Em geral, as lagartas exibem divisão clara em cabeça, tórax e
abdômen. Ambas as formas, hipognata e prognata, estão presentes
(NIELSEN; COMMOM, 1991). A cabeça é uma cápsula esclerotizada e
pesada com um amplo forame occipital. As mandíbulas são
normalmente bem desenvolvidas e dentadas. A antena é usualmente
pequena, com três segmentos, e sustenta várias sensilas (NIELSEN;
COMMOM, 1991). Cada segmento torácico sustenta um par de pernas
com cinco segmentos. Ocasionalmente, elas são modificadas,
reduzidas ou até perdidas (NIELSEN; COMMOM, 1991).
A cabeça e o corpo da lagarta sustentam as setae. As setae
primárias ou punctures estão quase sempre presentes no primeiro
ínstar e constantes em número e em distribuição (NIELSEN;
COMMOM, 1991). Outras setae (chamadas subprimárias), também
com posições definidas, aparecem no segundo e nos outros ínstares.
As primárias são mais longas e têm a função táctil (proprioreceptores)
(NIELSEN; COMMOM, 1991). Em algumas famílias, as setae
secundárias também podem ocorrer e podem formar agrupamentos
densos. Os padrões de distribuição dessas estruturas são usados
amplamente para a identificação das lagartas e constituem
informações importantes para a classificação detalhada dos
lepidópteros (CARTE, 1987; STEHR, 1987b).
Características das lagartas
Biologia geral
Apenas 5% da diversidade de adultos da ordem Lepidoptera são
borboletas, a grande maioria das espécies são mariposas. A maioria
dos lepidópteros imaturos é herbívora e poucos são carnívoros
verdadeiros, alimentando-se em massas de ovos de outros
lepidópteros (Titanoceros) ou de aranhas (Stathmopoda), vivendo com
larvas de formigas (alguns Lycaenidae), entre outros (NIELSEN;
COMMOM, 1991).
Biologicamente, assim como morfologicamente, a ordem
Lepidoptera é a mais uniforme entre as grandes ordens dos
Holometabola. Os adultos, com poucas exceções, alimentam-se de
néctar, secreções de sugadores de floema ou sucos fermentados, com
auxílio de suas longas probóscides. A maioria dos lepidópteros adultos
“sequestra” nutrientes da fase larval para produzir ovos (TELANG et
al., 2001). A falta de aminoácidos abundantes na dieta da maioria dos
adultos é admirável (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985) e admirável
é a necessidade proteica para a produção dos ovos pela fêmea adulta
(WHEALER et al., 2000). As lagartas de praticamente todas as
espécies alimentam-se de plantas superiores e é também provável que
quase todas essas plantas superiores sejam hospedeiras de pelo
menos uma espécie de lagarta (DALY et al., 1981).
A ingestão da casca dos ovos (córion) por lagartas recém-
eclodidas é um comportamento também comum neste grupo
(NIELSEN; COMMOM, 1991; CLARK; FAETH, 1998) e, segundo
Barros-Bellanda e Zucoloto (2001), tal comportamento tem um efeito
positivo na performance dos indivíduos que o realiza, além de ter
provável relação com o canibalismo de ovos estudado na espécie
Ascia monuste (Figuras 1 e 2).
Figura 1. Lagarta de Ascia monuste

Godart (1o ínstar) ingerindo córion.
Foto: Alessandra F. K. Santana.
Figura 2. Lagarta de Ascia monuste Godart (2o ínstar)
ingerindo córion.
Foto: Thamara A. B. S. Leal.
O canibalismo em lepidópteros foi considerado comum em

espaços confinados por Nielsen e Common (1991). Dados variados
têm mostrado que o canibalismo é mais comum no reino animal do que
se supunha (ELGAR; CRESPI, 1992; CLARK; FAETH, 1998;
BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005; LIU, 2005) e,
especificamente na ordem Lepidoptera, o canibalismo parece ter uma
distribuição variada, ocorrendo em várias famílias, como, por exemplo,
nas espécies: Helicoverpa armigera (Hübner) (SIGSGAARD et al.,
2002; KAKIMOTO et al., 2003), H. Zea (Boddie) (JOYNER; GOULD,
1985), Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (CHAPMAN et al., 1999) e
Lithophane querquera Grote (SCHWEITZER, 1979) da família
Noctuidae; Plodia interpunctella (Hübner) (BOOTS, 1998) da família
Pyralidae; Utetheisa ornatrix (L.) (BOGNER, 1996) da família Arctiidae;
Chlosyne lacinia Geyer (CLARK; FAETH, 1998) e Mechanitis isthmia
(Bates) (YOUNG; MOFFET, 1979) da família Nymphalidae (YOUNG;
MOFFET, 1979), Pieris rapae L. (WATANABE; YAMAGUCHI, 1993), P.
melete Menetries (WATANABE; YAMAGUCHI, 1993), Anthochoris
scolymus (L.) (KINOSHITA, 1998) e A. monuste (Godart) (BARROS-
BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005; LIU, 2005) da família Pieridae.
Os lepidópteros podem colocar ovos isolados ou agregados. A
maioria das borboletas coloca ovos isolados. Segundo Sillén-Tullberg
(1988), colocar ovos agregados, em vez de (colocar ovos) isolados, é
considerado um estado derivado no grupo Lepidoptera e parece ter
evoluído independentemente e várias vezes. As agregações de ovos
também geram agregações larvais no início do desenvolvimento, e as
lagartas que, inicialmente vivem em grupo, podem viver ou não de
forma solitária no final do desenvolvimento (CLARK; FAETH, 1998;
BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2003). Podem-se citar, por um
lado, algumas vantagens da vida isolada, como a diminuição dos riscos
de disseminar doenças (HUNTER; ELKINTON, 2000), a competição
intraespecífica (HUNTER; ELKINTON, 2000); o canibalismo dentro de
uma mesma postura (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005) e as
lagartas serem vistas por predadores (BERNAYS, 1997; HUNTER;
ELKINTON, 2000). Por outro lado, há algumas vantagens
comprovadas da vida em grupo, como, por exemplo, a facilitação da
alimentação por meio da modificação do microclima, facilitando a
termorregulação e, também, da própria estimulação social da
alimentação (STAMP, 1980; COUTNEY, 1984; CLARK; FAETH, 1997).
Na ordem Lepidoptera, há lagartas nos ínstares finais que chegam
a ser 10.000 vezes mais pesadas do que as que acabam de eclodir. A
quantidade de lipídios e de materiais de reserva frequentemente
aumenta em concentração nos últimos ínstares, pois a proporção de
tecidos ativos metabolicamente cai nos ínstares finais, levando mais
nutrientes para a conversão em biomassa do que para preencher
necessidades metabólicas (SIMPSON; SIMPSON, 1990).
A necessidade nutricional não é sempre igual durante o ciclo de
vida desses insetos, sendo que as proteínas são mais importantes no
início do desenvolvimento (SIMPSON; SIMPSON, 1990; GASTON et
al., 1991). Baixas quantidades de proteínas durante os ínstares iniciais
podem reduzir a capacidade de processos pós-absorção de
transformar nutrientes em tecidos (WOODS, 1999).
Ínstares iniciais geralmente têm taxa de crescimento relativo, taxa
de consumo do alimento, taxa metabólica e eficiência de assimilação
maiores do que os ínstares finais (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR,
1981). Então, os ínstares iniciais tendem a crescer mais rapidamente e
a digerir melhor seu alimento, mas eles tendem a converter o alimento
digerido menos eficientemente. Os ínstares iniciais são frequentemente
mais seletivos entre plantas de genótipos diferentes do que os ínstares
finais (DIX, 1996).
Aparelho bucal (alimentação e digestão)

As partes bucais dos insetos cortadores são consideradas
semelhantes à condição evolutiva mais primitiva da classe Insecta. São
compostas por mandíbulas separadas, maxilas e lábio. As mandíbulas
têm importância primária para cortar o alimento e, conjuntamente, com
as outras partes bucais também estão envolvidas com a manipulação e
o movimento subsequente da boca e do processo digestório.
A cutícula das mandíbulas é esclerotizada. Sua dureza é
impressionante nos insetos cortadores. Frequentemente, há metais
presentes em sua superfície (ex.: zinco, magnésio ou, ocasionalmente,
ferro). Em lagartas de H. zea, o zinco corresponde a 1,3% do peso
seco da cutícula mandibular e, em Locusta migratoria L., corresponde
a, aproximadamente, 0,5% (CHAPMAN, 1995).
A estrutura mandibular dos insetos demonstra adaptação ao tipo
do alimento que a espécie usa e pode ser variada mesmo dentro de
um mesmo grupo. Brown e Dewhurt (1975) ilustraram formas
mandibulares variadas nas lagartas do gênero Spodoptera (Noctuidae).
Além disso, as lagartas que mudam seus hábitos alimentares durante o
desenvolvimento podem ter formas mandibulares diferentes nos seus
ínstares, como, por exemplo, as lagartas Heterocampa obliqua
Packard (GODFREY et al., 1989).
A importância funcional da forma da mandíbula foi demonstrada
pelo trabalho de Bernays e Janzen (1988). Eles mostraram que nas
lagartas saturnídeas de muitas espécies, todas se alimentando de
folhas duras, a borda de uma mandíbula trabalha contra a face da
outra, fazendo com que um disco pequeno seja cortado,
semelhantemente, em cada “mordida”. Os fragmentos cortados por
cada lagarta são muito regulares em tamanho, com baixo coeficiente
de variação. Ao contrário, as lagartas da família Sphingidae, que se
alimentam de folhas moles, originam fragmentos variados. Essa
variação ocorre por que as mandíbulas possuem um complexo
conjunto de dentes e de saliências.
O mecanismo de ingestão do alimento que primeiramente foi
cortado pelas mandíbulas é, ainda, pouco estudado. Na maioria dos
insetos cortadores, a maxila também é bem desenvolvida e tem papel
importante na ingestão do alimento. O movimento do alimento para
dentro da boca é um processo mecânico dependente da atividade
coordenada das peças bucais. Uma vez dentro da boca, o alimento é
presumivelmente passado do papo em direção ao intestino médio por
atividade peristáltica da faringe e do esôfago.
A estrutura do epitélio do intestino médio depende da posição
filogenética do inseto. O grupo dos lepidópteros e o dos dípteros
possuem menor número de células regenerativas no intestino médio do
que outros grupos (FERREIRA et al., 1981; SANTOS et al., 1986).
Outro aspecto do intestino médio é a ocorrência de células caliciformes
que, nas lagartas de Lepidoptera, fazem o transporte ativo de íons
potássio da hemolinfa para o lúmen intestinal (HARVEY;
WOLFERSBERGER, 1983), entre outras funções.
O pH dos conteúdos luminais ventriculares dos insetos geralmente
varia entre 6 e 7,5 (DOW, 1984). Exceções são os conteúdos alcalinos
(pH 8-12) encontrados, por exemplo, no intestino médio de lagartas de
Lepidoptera (DOW, 1984). Uma explicação é que os valores de pH
ventriculares muito elevados possam estar relacionados com a
liberação de hemiceluloses das paredes de células vegetais ingeridas
(próprio alimento). As hemiceluloses são usualmente extraídas em
soluções alcalinas para fins analíticos (BLAKE et al., 1971) e insetos,
tais como a lagarta Erinnyis ello (L.), são capazes de digerir
eficientemente hemiceluloses sem afetar a celulose das folhas que
ingerem (TERRA et al., 1987).
A morfologia do intestino dentro de um mesmo grupo, por
exemplo, o grupo Lepidoptera, é semelhante, mesmo se seus
representantes utilizarem dietas diversas. É possível que todos os
insetos tenham todas as enzimas digestórias, ou quase todas, porém a
quantidade delas pode variar em resposta à composição da dieta
(TERRA; FERREIRA, 1994). Essas mudanças podem ocorrer durante
a alimentação de um indivíduo (APPLEBAUM, 1985) ou podem ser
resultado da adaptação de um grupo taxonômico a uma dieta
particular, o que pode resultar na atividade de algumas enzimas serem,
predominantemente, maiores do que de outras (TERRA; FERREIRA,
1994) (ver capítulo 4).
Receptores químicos das lagartas

Uma vez estando a lagarta em contato com um recurso alimentar
potencial, é difícil a distinção se o estímulo para o início da alimentação
é olfativo ou gustativo. Segundo Städler e Hanson (1975), as sensilas
consideradas gustativas (estruturalmente e eletrofisiologicamente)
também respondem a odores.
Quimiorreceptores associados com a ingestão do alimento estão
presentes nas partes bucais e, em muitos insetos, também nos tarsos.
Em adição, os insetos parecem empregar também as antenas no
monitoramento de seu alimento, vibrando-as perto ou mesmo sobre a
superfície do alimento. Em muitas espécies, há quimiorreceptores de
contato no topo das antenas, mas receptores olfativos também podem
estar presentes. Nas lagartas, cujas antenas são pequenas e
associadas com as partes bucais, assume-se que elas tenham
envolvimento direto com a seleção mecânica e química do alimento
(De BOER, 1993).
Entre as lagartas o número de sensilas é fixo, não sendo
relacionado aos seus hábitos alimentares ou à posição taxonômica.
Segundo Grimes e Neunzig (1986), todas as espécies examinadas têm
oito sensilas no topo do palpo maxilar e quatro sensilas na gálea
(Figura 3), sendo que foram examinadas 41 espécies de 24 famílias da
ordem Lepidoptera, com hábitos alimentares variáveis: monófagas,
oligófagas e polífagas.
No grupo Lepidoptera, o primeiro ínstar larval tem o mesmo
número de sensilas do último ínstar, mesmo a superfície das partes
bucais aumentando mais do que 100 vezes nas lagartas do final no
desenvolvimento (CHAPMAN, 1995).
A importância dos nutrientes e/ou compostos secundários na
hierarquia de escolhas dos lepidópteros também pode variar com as
diferentes situações em que os insetos são expostos,
presumivelmente, refletindo diferenças na sensibilidade dos diferentes
receptores. Em um estudo sobre o comportamento alimentar,
utilizando-se de lagartas de Manduca sexta (Cramer) (De BOER, 1971,
1993) detectou-se que os indivíduos criados em tomate rejeitaram a
planta Vigna. Esse comportamento foi mediado primariamente pela
sensila lateral styloconica da gálea (Figura 3), porque quando essa
sensila foi removida, as lagartas não mais discriminaram a favor do
tomate. A sensila lateral styloconica contém uma célula que detecta
substâncias deterrentes (PETERSON et al., 1993). Em adição, as
lagartas sem a sensila styloconica apresentaram preferência pela
planta Vigna diante de pedaços de papel-filtro umedecidos. Porém,
quando todas as sensilas foram retiradas, os insetos não exibiram mais
nenhuma preferência e ingeriram pedaços de papel. A sensila lateral
styloconica da gálea é sensível apenas à sacarose e à glicose,
enquanto a sensila média responde a uma variedade maior de
açúcares (MA, 1972), conforme estudos realizados com P. brassicae.
Figura 3. Detalhe da cabeça de uma lagarta, destacando-se uma
maxila e suas sensilas (oito delas no topo do palpo maxilar e quatro na
gálea), e também a presença de sensilas na antena.
Fonte: adaptado de Chapman (1995).
Células que respondem a aminoácidos também estão presentes

em algumas das sensilas das lagartas, mas há muitas variações de
respostas nas diferentes espécies. Quatorze aminoácidos estimulam
células específicas em lagartas de P. brassicae, sendo os mais
efetivos: a histidina, a fenilalanina e a 4-hydroxyprolina. Os dois
primeiros citados são os que menos estimulam as células sensitivas de
P. rapae. Oito aminoácidos não produzem respostas nas sensilas de
outras espécies (CHAPMAN, 1995).
Como já mencionado, em algumas espécies, as células sensitivas
respondem a componentes químicos específicos do alimento, ou
melhor, aos compostos secundários das plantas. O tipo de resposta
caracteriza esses componentes como atrativos, impalatáveis e/ou
tóxicos e as células responsáveis pela identificação são chamadas de
deterrentes (MA, 1972; BLOM, 1978; DETHIER, 1980; FRAZIER, 1986;
CHAPMAN et al., 1991; DETHIER, 1993; van LOON;
SCHOONHOVEN, 1999). Nas lagartas, essas células deterrentes são
restritas a quatro classes de quimiossensilas. Essas células têm
receptores de moléculas variadas (MRRs) que se sobrepõem ou não,
alguns podendo ser completamente distintos. Em M. sexta, a célula
deterrente da sensila styloconica contém pelo menos dois padrões de
sinais, um responde aos glicosídeos fenólicos e às methylxantinas, e o
outro aos nitroderivados aromáticos (SCHOONHOVEN, 1972). Porém,
pouco se conhece sobre a natureza desses padrões de sinais nas
células deterrentes (MULLIN et al., 1994; GLENDINNING et al., 2000).
A inibição da alimentação por redução do padrão ou do tamanho
da mordida ocorre quando a lagarta encontra os compostos
secundários impalatáveis e/ou tóxicos. O dilema dos insetos é que
tanto os compostos muito tóxicos quanto os menos tóxicos ativam a
resposta aversiva. Estudos com M. sexta mostraram que para resolver
esse dilema há pelo menos três mecanismos que diminuem ou
desativam a resposta aversiva aos compostos secundários das
plantas: a) a presença de carboidratos pode mascarar o sabor
impalatável de alguns compostos (BLOM, 1978; SHIELDS; MITCHELL,
1995; GLENDINNING et al., 2000); b) a exposição prolongada a dietas
ricas em alguns compostos secundários pode iniciar mecanismos
adaptativos no sistema gustatório periférico e central
(SCHOONHOVEN, 1969, 1978; SZENTESI; BERNAYS, 1984; USHER
et al., 1988); e c) a exposição a dietas ricas em compostos tóxicos
pode induzir a produção das enzimas de detoxicação P450 no intestino
médio dos insetos (BRATTSTEN et al., 1977).
Estratégias de seleção e utilização do

alimento pelas lagartas
Interação lagarta–folha
A interação entre as lagartas e suas plantas sempre intrigou os
naturalistas. Em 1910, Verschaffelt apresentou a primeira descrição
sobre a química envolvida em uma interação inseto–planta ao detectar
que sempre encontrava as mesmas lagartas e os mesmos adultos no
repolho e em outras plantas da mesma família, observando que esses
insetos eram atraídos para essas plantas por causa da presença de
uma ou mais substância(s) característica(s), que ele passou a chamar
resumidamente de sinigrina. Hoje, sabe-se de outros insetos não
adaptados a se alimentar nas plantas da família Brassicaceae e que a
sinigrina é um composto tóxico que protege as plantas contra ataques
de insetos variados (PIZZAMIGLIO, 1991).
Muitos trabalhos realizados com lepidópteros têm sido importantes
para o entendimento das interações entre insetos e plantas e para a
tentativa de correlacionar a seleção de hospedeiros para a prole com a
sobrevivência e a reprodução dessa prole (THOMPSON, 1988).
Porém, Price et al. (1980) argumentaram que não se pode entender as
interações entre inseto e planta sem a inclusão dos inimigos naturais
(parasitoides e predadores) nessas interações.
Menos de 1% da biomassa terrestre de plantas é consumida pelos
insetos fitófagos (STRONG et al., 1984), sugerindo que existem
obstáculos que dificultam a utilização desse imenso potencial de
recursos alimentares. Alguns desses problemas já foram citados
anteriormente, entre os quais destacam-se: a localização da planta
hospedeira em meio a uma grande variedade de plantas; a exposição
às variações de temperatura, ventos e chuvas; a dificuldade de se
manter nas plantas e de penetrar a superfície do alimento (folhas lisas,
camadas cerosas, tricomas); e a dificuldade de lidar com o conteúdo
químico das plantas (SOUTHWOOD, 1978; EDWARDS; WRATTEN,
1981).
Com relação aos problemas com a temperatura atmosférica
amenizados pelas plantas hospedeiras, tem-se o exemplo estudado
por Baumgaertner e Severini (1987). Eles mediram as condições de
temperatura em microhabitats de pupas de Phyllonorycter blancardella
F. (Lepidoptera, Gracillariidae), minador de folhas de macieira, e
encontraram considerável diferença de temperatura no ar, nas folhas e
no interior das minas, sendo que a temperatura das minas durante o
dia sempre foi maior do que a das folhas e do ar.
Há vários trabalhos também que mostram que as substâncias
secundárias das plantas são convertidas pelas lagartas em produtos
não tóxicos e/ou são utilizadas em benefício próprio, como, por
exemplo, as lagartas Utetheisa ornatrix (L.) (Lepidoptera, Arctiidae) que
removem alcaloides tóxicos de suas plantas hospedeiras; estes, por
sua vez, protegem as lagartas e durante a metamorfose são
transferidos para as pupas e para os adultos. Durante o acasalamento,
os machos transferem suas reservas de alcaloides para as fêmeas,
suplementando as defesas delas e dos ovos produzidos (DUSSOURD
et al., 1984).
É importante considerar que, em geral, a sensibilidade das
lagartas aos compostos secundários diminui conforme o
desenvolvimento larval avança. Waiss Junior et al. (1981) mostraram
que o primeiro ínstar de H. zea evita consumir glândulas com gossipol
(composto fenólico encontrado em glândulas de algumas plantas como
o algodoeiro). O mesmo ocorre com lagartas jovens de H. virescens,
sendo que apenas após o período de 48 horas a 72 horas de vida,
após a muda larval, é que elas se tornam menos seletivas, consumindo
também as glândulas (PARROT et al., 1983).
Com relação às plantas, sempre que se vê um inseto alimentando-
se de uma delas, conclui-se que a planta está sendo prejudicada
(MATTSON; ADDY, 1975). Porém, os insetos fitófagos podem causar
três efeitos possíveis nas plantas: diminuição no crescimento e na
produção; efeito leve na produção uma vez que planta pode
compensar esses danos; ou, até, uma ativação no desenvolvimento da
planta, fazendo com que a produção seja maior do que seria sem o
ataque do inseto (HARRIS, 1973).
Performance, preferência, aceitabilidade e

valor nutritivo do alimento
Para Fraenkel (1951), as substâncias primárias foram
consideradas sem importância na seleção do hospedeiro pelo inseto. A
teoria da discriminação dupla veio logo em seguida, com Kennedy e
Booth (1951), postulando que tanto as substâncias primárias como as
secundárias das plantas influenciam esse processo.
O termo preferência de hospedeiro não é sinônimo de
aceitabilidade (van LOON, 1996). A aceitabilidade relaciona-se com o
reconhecimento do hospedeiro, como parte do cardápio alimentar da
espécie, o qual ocorre basicamente pela análise do conteúdo químico
do hospedeiro (principalmente com relação às substâncias
secundárias), decodificado principalmente por receptores gustativos
(van LOON, 1996). Porém, muitos insetos também reconhecem seus
hospedeiros pela visão de cores, formas e tamanho (RAUSHER, 1979;
PROKOPY; OWEN, 1983; RENWICK; CHEW, 1994).
O termo preferência envolve uma situação de escolha que
relaciona uma hierarquia de espécies de plantas que podem ser
utilizadas como hospedeiros (THOMPSON, 1988); e isso relaciona,
além das substâncias de reconhecimento (substâncias secundárias),
outras condições que propiciam uma escolha entre hospedeiros
viáveis, como o conteúdo de nitrogênio (WHITE, 1984), o conteúdo de
água (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981), as características físicas
da planta (RODEN et al., 1992), a quantidade de substâncias voláteis
atrativas (AHMAN, 1985), a quantidade de defesas químicas
(EHRLICH; RAVEN, 1964), a ausência de organismos coespecíficos ou
outros (MILLER; STRICKLER, 1984), o balanço tempo/energia
(UNDERWOOD, 1994) e a quantidade de recursos (THOMPSON;
PELLMYR, 1991). A análise das características citadas é muito
importante para holometábolos, por exemplo, para evitar a oviposição
em hospedeiro com conteúdo químico inadequado e/ou que
proporciona competição e/ou alta predação a sua prole.
Os experimentos sobre preferência alimentar de imaturos de A.
monuste, realizados por Fancelli e Vendramim (1993), mostraram que
os genótipos diferentes de couve (Brassica oleracea, var. acephala),
principal hospedeiro da espécie, não exerceram efeito significativo
sobre a preferência alimentar de lagartas no primeiro ínstar, sendo
importante acrescentar o fato de essas lagartas terem pouca
mobilidade. Observações em campo, porém, deixam claro que lagartas
no quarto e no quinto ínstares são capazes de se moverem
razoavelmente e, até mesmo, podem mudar de uma cultivar para outra
(CATTA-PRETA; ZUCOLOTO, 2003).
O termo performance é utilizado para caracterizar a sobrevivência
de todos os estágios imaturos (ovo, larva e pupa), o crescimento larval,
a massa pupal, a eficiência indicada por índices nutricionais
(WALDBAUER, 1968; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR. 1981), a
fecundidade e a longevidade do adulto (THOMPSON, 1988). Em geral,
os lepidópteros têm melhor performance em dietas contendo proteínas
e carboidratos em quantidades semelhantes ou, em alguns casos, em
dietas ricas em proteínas (WALDBAUER et al., 1984; SIMPSON;
RAUBENHEIMER, 1993).
Alguns aspectos dos hábitos alimentares de A. monuste também
têm sido estudados, demonstrando que alguns hospedeiros fornecem
performance melhor para a população (couve, couve-flor, rúcula e
brócolis) do que outros (mostarda e repolho) (FELIPE; ZUCOLOTO,
1993). Experimentos mais detalhados foram realizados para
determinar a performance e a preferência por hospedeiro em A.
monuste usando a couve e a mostarda (B. juncea). Esses
experimentos, realizados por Barros e Zucoloto (1999), mostraram que:
a) essas plantas diferem em seu conteúdo de nitrogênio, e a couve tem
maior quantidade; b) a performance para a população foi melhor na
alimentação em couve do que em mostarda (Tabela 1); c) as fêmeas
escolheram a couve em experimentos de preferência de oviposição em
gaiola, indicando a presença de uma correlação positiva com a
performance (Tabela 2); e d) não houve preferência alimentar
significante por parte dos imaturos recém-eclodidos (Figura 4) e nas
lagartas mais velhas a preferência não ficou clara (Figura 5). Tem-se
que os adultos de A. monuste, por exemplo, selecionam os
hospedeiros quanto: a) à qualidade das plantas (BARROS;
ZUCOLOTO, 1999); b) à idade das folhas (BITTENCOURT-
RODRIGUES; ZUCOLOTO, 2005); e c) à face da folha (CATTA-
PRETA; ZUCOLOTO, 2003). A preferência por hospedeiro em A.
monuste é definida em grande parte durante a oviposição, além disso,
estudos recentes sobre o comportamento alimentar dos imaturos na
natureza indicam que os primeiros ínstares da espécie alimentam-se
exatamente no local em que a mãe colocou os ovos (CATTA-PRETA;
ZUCOLOTO, 2003). Segundo Van Loon (1996), a seleção da planta
hospedeira por fêmeas grávidas da maioria dos lepidópteros é um
determinante da sobrevivência e da performance, principalmente do
primeiro ínstar larval, cuja mobilidade e reserva de energia são ainda
muito baixas (DAMMAN; FEENY, 1988).
Tabela 1. Dados comparativos da performance de Ascia monuste

proporcionada pela alimentação em laboratório exclusivamente com
couve ou com mostarda (ovos coletados em folhas de couve). Os
resultados dos dois primeiros parâmetros representam a média ± SD
de seis grupos com sete lagartas, os outros índices foram testados
individualmente (dez repetições). Médias seguidas de letras diferentes
são diferentes entre si (P < 0,05, Teste Mann Whitney, α = 0,05).
Peso
Emergência N° de da AD ECI ECD Ingestão Fezes
Alimento
(%) ovos/fêmea pupa (%) (%) (%) (mg) (mg)
(mg)
77,7 53,4 25,8 48,3 107,2
38,5 a 230,3 a
Couve 92,2 a (±6,2) a a a a a
(±9,5) (±16,2)
(±3,5) (±4,3) (±2,9) (±7,8) (±11,0)
66,8 48,4 21,9 45,4
19,0 b 190,0 b 98,2 b
Mostarda 80,6 a (±6,9) b b b a
(±4,2) (±13,3) (±7,9)
(±3,3) (±4,8) (±3,4) (±8,5)
Tabela 2. Dados sobre a preferência de oviposição de Ascia monuste,

por couve ou por mostarda, de fêmeas coletadas na natureza e
individualizadas em gaiolas durante 3 dias. Há diferença estatística em
ambos os parâmetros analisados (P < 0,05, Teste Wilcoxon, α = 0,05).
Borboleta Postura (couve) Postura (mostarda) Ovo (couve) Ovo (mostarda)
1 1 0 27 0
2 1 0 36 0
3 0 1 0 22
4 1 0 34 0
5 2 0 28+52 0
6 0 1 0 30
7 1 1 16 29
8 1 1 79 19
9 2 2 16+14 23+20
10 1 0 23 0
11 0 1 0 28
12 1 0 33 0
13 3 0 12+27+21 0
14 2 0 20+27 0
15 2 0 21+19 0
16 1 0 39 0
Média (±SD) 1,19±0,83 0,44±0,63 33,40±23,4 10,70±15,0
Figura 4. Preferência alimentar, por couve (colunas escuras) ou por

mostarda (colunas claras), de lagartas de Ascia monuste recém-
eclodidas com duas origens diferentes (couve ou mostarda). Os
resultados representam a média ± SD de dez experimentos. Não
houve diferença estatística em nenhum dos experimentos (P > 0,05,
teste Mann Whitney, α = 0,05).
Figura 5. Preferência alimentar, por couve (colunas escuras) ou por
mostarda (colunas claras), de lagartas de Ascia monuste no quarto
ínstar com duas origens diferentes (couve ou mostarda). Os resultados
representam a média ± SD de dez experimentos. Houve diferença
estatística entre as porcentagens representadas pelo primeiro par de
colunas (P < 0,05, teste Mann Whitney, α = 0,05).
O valor nutritivo de um hospedeiro para uma espécie está

relacionado diretamente com a performance dos indivíduos naquele
hospedeiro e não com o conteúdo químico de tal hospedeiro em si.
Nem sempre a planta hospedeira com melhor valor nutritivo para a
espécie é o hospedeiro com o conteúdo nutricional aparentemente
melhor, e nem sempre a planta com melhor valor nutritivo é a escolhida
pela espécie em campo, pois podem existir outras variáveis
influenciando, como, por exemplo, a predação.
Experimentos com três espécies de Pieris mostraram resultados
positivos e negativos de correlação entre a preferência de oviposição e
a performance das lagartas (OHSAKI; SATO, 1994). As três espécies
estudadas possuem performance melhor dos imaturos nas mesmas
plantas em laboratório, porém apenas P. melete Menetries apresenta
seleção de hospedeiro exatamente coincidente com o melhor valor
nutritivo da planta para as lagartas. Em P. rapae L., essa seleção já
não é tão coincidente e, em P. napi L., fica evidente a existência de
outros fatores influenciando a evolução da preferência de plantas.
Nesta última espécie, parece que a seleção de hospedeiro está
relacionada com evitar o parasitismo, pois as plantas escolhidas,
apesar de terem menor valor nutritivo, garantem baixo risco de
parasitismo para os imaturos.
Períodos/turnos de alimentação
Sobre o comportamento alimentar de uma espécie, é importante
considerar que a principal necessidade das lagartas é maximizar sua
taxa de crescimento enquanto evita riscos. Em geral, o período de
alimentação é relativamente mais perigoso do que outros
comportamentos e a vigilância deve ser mantida (BERNAYS, 1997). Já
o período de repouso é importante para maximizar a eficiência
digestória (BERNAYS; WOOD, 2000).
A análise temporal do comportamento alimentar nos insetos
recebeu pouca atenção se comparada com outros aspectos desse
comportamento, como os mecanismos de regulação da ingestão
(BARTON-BROWNE, 1975; DETHIER, 1980; BERNAYS; SIMPSON,
1982; SIMPSON; BERNAYS, 1983) ou a escolha do hospedeiro
(REYNOLDS et al., 1986). Em 1972, Ma descreveu que as lagartas de
P. brassicae alimentam-se nas plantas em períodos, embora não tenha
feito nenhuma análise quantitativa.
Para a maioria dos insetos, o período de alimentação e o período
de repouso são distribuídos ao acaso e a duração também ocorre ao
acaso (REYNOLDS et al., 1986). Porém, em alguns exemplos, há
correlação forte entre a duração do período de alimentação e o período
precedente de não alimentação (REYNOLDS et al., 1986).
Estudos sobre o comportamento alimentar do quinto ínstar de
Manduca sexta (Cramer), tanto com dieta artificial como de folhas de
tabaco, foi descrito quantitativamente (REYNOLDS et al., 1986). Essas
lagartas alimentaram-se em turnos e cresceram no mesmo ritmo em
ambos os alimentos (Figura 6). As lagartas alimentam-se
constantemente, também à noite, e não houve diferença na
alimentação nos períodos diurno e noturno. A proporção do tempo
gasto alimentando-se no tabaco foi muito maior do que na alimentação
na dieta artificial (Figura 7). Com o desenvolvimento das lagartas, os
períodos de alimentação tornaram-se maiores e os de repouso
menores (REYNOLDS et al., 1986).
Figura 6. Peso fresco do quinto

ínstar de Manduca sexta em fumo
(círculos abertos; n = 9) ou em dieta
artificial (círculos fechados; n = 8).
Média ± SD. As lagartas
alimentaram-se em turnos e
cresceram no mesmo ritmo em
ambos os alimentos.
Fonte: Reynolds et al. (1986).
Figura 7. A porcentagem de tempo gasto na alimentação em fumo (A)
e em dieta artificial (B) correlacionada com o peso fresco das lagartas
em Manduca sexta. O valor do coeficiente de correlação (r) foi anotado
em cada caso, ambos são altamente significantes. A proporção do
tempo gasto alimentando-se no fumo foi muito maior do que na
alimentação na dieta artificial.
Fonte: Reynolds et al. (1986).
Trabalhos com a espécie A. monuste mostraram que suas lagartas

alimentam-se por aproximadamente 25% do tempo em refeições que
compõem os chamados períodos, semelhantemente ao descrito para
P. brassicae e, também, ao descrito por Reynolds et al. (1986) para M.
sexta.
Estudos em campo foram realizados com lagartas M. sexta na
planta hospedeira nativa Datura wrightii. Observações contínuas dos
indivíduos mostraram que eles se movimentam pouco, que todos os
indivíduos têm regularidade nos intervalos de alimentação e de
repouso, após o início da alimentação, sendo diferente para cada
indivíduo, ou seja, não sincronizado. Os intervalos de alimentação e de
repouso não mostraram forte influência da temperatura (BERNAYS;
WOODS, 2000). O estudo permitiu concluir que uma oscilação neural
endógena controla o ritmo da alimentação em M. sexta e influencia
todo o padrão da alimentação. O significado dessa oscilação neural
endógena é discutida, particularmente com relação à necessidade de
vigilância (BERNAYS; WOODS, 2000).
Estudos em campo de Bernays et al. (2004) mostraram também
diferença na eficiência comportamental entre lepidópteros generalistas
e especialistas na utilização do hospedeiro. Os generalistas gastaram
mais tempo caminhando, rejeitaram mais suas plantas hospedeiras
potenciais, demoraram mais para iniciar a alimentação, depois de
realizada a inspeção, e tiveram períodos de alimentação menores,
relativamente aos períodos dos especialistas.
Dispersão
A dispersão larval é um comportamento adaptativo que tem papel
na sobrevivência das lagartas quando as fontes de alimento tornam-se
limitadas. Esse comportamento é bem estudado em Chilo partellus
(Swinhoe), lagarta-do-milho, e origina-se por causa da agregação
larval ser maior do que uma planta pode sustentar, sendo um
comportamento dependente da densidade (Van HAMBURG, 1980,
citado por BERGER, 1992; CHAPMAN et al., 1983). O maior problema
da dispersão dessas lagartas em grandes plantações não é a
dessecação e nem a dificuldade de achar a planta, mas sim a
predação. Larvas do quinto ínstar, que se movimentam rapidamente e
mantêm a mobilidade, mesmo estando sem alimento, têm melhor
chance de escapar dos predadores do que as lagartas menores
(BERGER, 1992). Esse comportamento adaptativo, de dispersão, não
garante sucesso total, mas as lagartas que o realizam têm maiores
chances. Acredita-se que a história ecológica das lagartas de A.
monuste é semelhante em alguns aspectos, principalmente por que
elas também precisam mudar para completar seu desenvolvimento e
por que as plantações de couve também ocorrem em áreas extensas.
A. monuste parece enfrentar uma pressão seletiva fraca na
utilização da couve como recurso alimentar para seus imaturos. As
folhas de couve têm qualidade nutricional razoável (relativamente a
outras folhas), porém uma persistência e disponibilidade altas
(BARROS; ZUCOLOTO, 1999) e são essas três características que
definem as relações alimentares que o inseto tem com seu hospedeiro
(TALLAMY; WOOD, 1986). Em A. monuste foram observadas falhas na
distribuição de ovos pelas fêmeas e uma mobilidade razoável em
lagartas no final da fase larval. A indiscriminação da oviposição das
fêmeas deve estar influenciando a mobilidade das lagartas da espécie
que, por sua vez, influencia na alteração do comportamento das
fêmeas. A couve é encontrada, frequentemente, em hortas grandes, o
que, por sua vez, exerce influência na oviposição e no sucesso de
migração larval, sempre que isso se faz necessário. O comportamento
de migração é um sucesso em locais de alta densidade de hospedeiros
(Le MASURIER, 1994, BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2003),
como, por exemplo, em plantações grandes (Le MASURIER, 1994).
Espécies com larvas móveis mostram sempre uma oviposição
menos discriminatória (MARQUES et al., 1994; TAMMARU et al.,
1995). A priori, porém, parece mais lógico que as características da
fêmea precedam e causem as características das lagartas, pois as
fêmeas são frequentemente melhor “equipadas” para fazer escolhas
entre as plantas hospedeiras potenciais (PRICE, 1994, citado por
JANZ; NYLIN, 1997) e a preferência de oviposição parece ser
ecológica e evolutivamente mais plástica do que a performance larval
(JANZ et al., 1994). No processo evolutivo, ocorrendo oviposições
menos discriminatórias, a seleção natural favorece as lagartas mais
móveis e “permite” também a sobrevivência dos imaturos provenientes
de fêmeas que colocam ovos com menos discriminação (JANZ; NYLIN,
1997).
As lagartas de A. monuste, durante a dispersão larval, não
mostraram capacidade alta de detectar seu hospedeiro. Plantas da
espécie B. oleracea, espaçadas em intervalos regulares, facilitaram a
dispersão de lagartas P. rapae L. (CAIN et al., 1985). Espécies como
Charidryas harrissi S., Battus philenor L. e P. rapae L. precisam estar a
poucos milímetros de distância da planta hospedeira para detectá-la
como alimento (DETHIER, 1959; RAUSHER, 1979; CAIN et al., 1985,
respectivamente). Com A. monuste parece ocorrer o mesmo
(BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).
A dispersão larval, por sua vez, também ocasiona risco de
predação e de privação de alimento (RAUSHER, 1979; DAMMAM,
1991), apesar de a predação ter ocorrido em frequência alta em
lagartas de A. monuste que se alimentavam em folhas de plantas de
onde haviam se originado (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2003).
Para os insetos, os inimigos naturais representam maior perigo de
mortalidade no estágio larval (FEENY et al., 1985, DAMMAM, 1987).
Alimentação em itens alternativos (não

vegetais) e o canibalismo de ovos
O sucesso evidente dos insetos herbívoros é surpreendente, pois
os níveis baixos de proteína dos tecidos da maioria das plantas fazem
delas recursos alimentares pobres (SOUTHWOOD, 1978).
Consequentemente, muitos biólogos têm sugerido que a evolução para
a herbivoria procedeu via alimentação misturada nas partes
reprodutivas ou em esporos, nos tecidos de animais mortos e em
fungos (BERNAYS, 1998). Essa progressão implica que a onivoria
precedeu a herbivoria generalizada e que a evolução da
especialização por um táxon específico de planta foi um acontecimento
tardio (DETHIER, 1954).
Os insetos generalistas ingerem vários itens alimentares, como é o
caso dos gafanhotos, que chegam a se alimentar de 20 itens vegetais
diferentes em um dia (BERNAYS, 1998). Nessas condições, parece
provável que todos os nutrientes essenciais para a vida do inseto
possam ser adquiridos, mas não é o que acontece com os herbívoros
especialistas. Como já mencionado, alguns grupos especialistas
alimentam-se de uma única espécie, podendo ser observada outra
estratégia de alimentação, baseada em itens alternativos e não
vegetais, como fungos, restos de animais mortos, exoesqueletos e
esporos (WHITMAN et al., 1994; BERNAYS, 1998). O canibalismo
também pode ser acrescentado como um item importante para esta
discussão (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2001, 2005) (ver
capítulo 8).
O canibalismo ocorre em táxons diferentes e em muitos contextos
diferentes. Um estudo amplo desse comportamento pode ser obtido no
livro intitulado Cannibalism - Ecology and Evolution among Diverse
Taxa (ELGAR; CRESPI, 1992), que inclui estudos de canibalismo em
protozoários, aracnídeos, gastrópodos, insetos, peixes, anfíbios,
pássaros, roedores e primatas. Porém, segundo os editores, “o livro
excluiu alguns táxons importantes, como, por exemplo, a ordem
Lepidoptera”. Também ressaltam o interesse do estudo do canibalismo
na família Lycaenidae, comparativamente aos outros grupos
(COTTRELL, 1984, citado por ELGAR; CRESPI, 1992).
É importante a confirmação de que o canibalismo é um
comportamento comum em espécies de famílias distintas do grupo
Lepidoptera; isso sugere uma tolerância básica por dieta com base em
proteína animal para o grupo como um todo, como já citado, tanto para
espécies que agregam os ovos ou não, como também para espécies
com hábitos alimentares distintos, ou seja, espécies herbívoras
generalistas e especialistas.
Em A. monuste todos os ínstares larvais realizam canibalismo em
campo (Tabela 3) e é importante acrescentar que os ovos ingeridos
são saudáveis e que a ingestão de ovos ocorre na presença de
alimento abundante (folha de couve). O canibalismo também ocorre
em ovos-irmãos, dentro de uma mesma postura (BARROS-
BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005) (Tabela 4).
Tabela 3. Número de ovos ingeridos por lagartas de Ascia monuste de

diferentes idades, em campo, durante 24 horas: L2, lagartas no 2o
ínstar com 30 ovos à disposição; L3, lagartas no 3o ínstar com 30 ovos
à disposição; L4, lagartas no 4o ínstar com 40 ovos à disposição, e L5,
lagartas no 5o ínstar com 40 ovos à disposição.
Repetição L2 L3 L4 L5
1 4 11 25 24
2 20 10 31 28
3 12 6 25 40
4 17 7 30 39
5 7 12 22 40
6 11 21 29 30
7 15 12 26 40
8 11 24 33 40
9 3 11 25 40
10 8 19 32 40
11 13 20 31 32
12 15 12 25 34
Média (±SD) 11,3 ± 5,1 13,7 ± 5,8 27,8 ± 3,6 35,5 ± 5,7
Tabela 4. Frequência do canibalismo dentro de posturas de tamanhos

diferentes de Ascia monuste: postura pequena (PP), postura média
(PM) e postura grande (PG).
Postura PP PM PG
1 0 0 16,4
2 0 9,1 8,1
3 12,9 0 14,1
4 23,6 9,1 18,4
5 0 0 10,0
6 0 17,5 15,3
7 0 10,0 10,0
8 0 17,5 15,3
9 22,8 0 8,1
10 0 9,1 14,1
11 0 16,4 10,0
12 12,9 10,0 11,5
13 0 0 18,4
14 24,3 0 12,9
15 0 10,0 14,1
Média (±SD)(1) 6,4 ± 9,9 a 7,2 ± 6,8 a 13,1 ± 3,4 b
(1)
Valores em porcentagem foram transformados para o seu arcoseno. Média ± SD seguida de letras diferentes diferem
significantemente nos grupos (teste Student-Newman-Keuls, P < 0,05).
Um exemplo bem estudado da função do canibalismo é o que
ocorre na espécie U. ornatrix (Lepidoptera, Arctiidae). O principal
incentivo para a ocorrência do comportamento canibal é a deficiência
em alcaloide nos indivíduos da população, pois essa substância é
importante para a proteção química contra predadores potenciais e
para o sucesso de acasalamento (BOGNER, 1996). Nesse caso, fica
evidente que o fato de a espécie ser herbívora especialista em
determinado grupo vegetal incentiva o canibalismo. É possível que, em
geral, a especialidade da espécie em reconhecer plantas em razão da
presença de um marcador químico seja um incentivo para a ocorrência
do canibalismo e não uma desvantagem. Porém, acredita-se que o
canibalismo esteja mais relacionado com espécies herbívoras
generalistas do que especialistas (BERNAYS, 1998). Outra função
interessante do canibalismo é a diminuição do risco de ataque por
predadores e por parasitoides observado em imaturos de Spodoptera
frugiperda (J.E. Smith), uma vez que o comportamento canibal causa
diminuição na densidade de imaturos e foi mostrado que quanto maior
o número de imaturos existentes, maior o risco de predação e de
parasitismo (CHAPMAN et al., 2000).
Impacto das características das folhas

e de outros fatores bióticos e abióticos
na performance das lagartas
Características gerais e algumas variações

Como mencionado, há três características que definem as
relações alimentares do inseto com o seu hospedeiro: a) sua
abundância ou disponibilidade; b) sua qualidade (nutrientes e
aleloquímicos); e c) sua persistência (TALLAMY; WOOD, 1986).
Também, deve-se destacar a importância das características físicas e
estruturais das folhas.
O nitrogênio e o conteúdo de água são determinantes para a
performance das lagartas, especialmente para as recém-eclodidas
(MATTSON; SCRIBER, 1987). Para as lagartas jovens de Ostrinia
nubilalis Hübner, as concentrações altas de nitrogênio em plantações
de milho sob baixa intensidade de luz são mais determinantes nas
taxas de alimentação do que as concentrações das defesas químicas
(MANUWOTO; SCRIBER, 1985). Similarmente, o conteúdo de
aminoácidos é mais importante para a sobrevivência do primeiro ínstar
de S. frugiperda do que a quantidade das toxinas presentes no milho
(HEDIN et al., 1990). Porém, a importância dos compostos secundários
das plantas para maior ou menor sucesso das lagartas em suas folhas
é indiscutível. Além disso, as lagartas jovens são ainda mais sensíveis
às defesas químicas das plantas (ZALUCKI et al., 2002). Por exemplo,
Erickson (1973) e Cohen (1983) não observaram nenhum efeito
adverso dos glicosídeos cardíacos no crescimento larval e
subsequente fecundidade da fêmea de Danaus plexippus L., uma
espécie especialista. Porém, o estudo que realizaram foi apenas com
lagartas no quarto e no quinto ínstares; uma vez usando as lagartas no
primeiro ínstar, os resultados já indicaram custos fisiológicos para a
alimentação dessa espécie. Acredita-se, ainda, que as defesas das
plantas mostram efeitos mais intensos para os herbívoros generalistas
(ZALUCKI et al., 2002).
Os insetos fitófagos podem ficar expostos a alguma variabilidade
na qualidade nutricional de seu alimento e isso causar também
variação em sua performance, mesmo nas espécies especialistas
(SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981). A qualidade nutricional da folha
geralmente muda com a idade, e o mais comum é que os conteúdos
de água e de nitrogênio diminuam e que o conteúdo das fibras e a
dureza aumentem, conforme aumenta a idade da folha (MATTSON,
1980; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR. 1981; SLANSKY JUNIOR;
WHEELER, 1992). Por essa razão, os insetos herbívoros crescem
mais, sobrevivem em maior número e aumentam seu peso quando se
alimentam de folhas mais jovens (SCHEWITZER, 1979; DODDS et
al.,1996).
Em experimentos realizados com A. monuste (BITTENCOURT-
RODRIGUES; ZUCOLOTO, 2005) tem-se que as lagartas que se
alimentaram primeiro de folhas jovens apresentaram melhor
performance, mas na segunda fase do desenvolvimento larval, a
performance não variou segundo o alimento ingerido previamente. Os
estudos em laboratório sugerem uma diferenciação hierárquica no grau
de preferência dos imaturos nessa espécie. As lagartas dos dois
primeiros ínstares preferiram folhas jovens; as lagartas do terceiro
ínstar mostraram flexibilidade no grau de preferência e as lagartas de
quarto e de quinto ínstares não apresentaram preferência nem por
folha nova e nem por velha.
A dureza da folha pode também ter exercido importante influência
nos resultados dos experimentos mencionados, já que as lagartas
recém-eclodidas possuem mandíbulas relativamente delicadas e isso
dificulta a alimentação em folhas velhas (GASTON et al., 1991). Em
geral, lidar com alimentos duros leva ao aumento também do tempo de
alimentação. A dureza dificulta a ingestão, impedindo a movimentação
das mandíbulas (LUCAS et al., 2000) e, segundo Scriber (1982), pode
também interferir nos processos de digestão.
Vários aparelhos que medem a dureza e a dificuldade de a folha
ser cortada têm sido usados (SANDS; BRANCATINI, 1991; CHOONG,
1996). Eles indicam o efeito deterrente das estruturas das folhas para a
herbivoria nos invertebrados (FEENY, 1970; COLEY, 1983; CHOONG,
1986) e suas baixas taxas de crescimento. O conteúdo alto de
hemicelulose no milho explica parcialmente a resistência contra as
lagartas recém-eclodidas de S. frugiperda (HEDIN et al., 1990).
A estrutura das folhas, também, tem impacto direto no
comportamento das lagartas, principalmente para as recém-eclodidas.
As lagartas noctuídeas preferem folhas de Daphne laureola com
nervuras mais curtas, entre outras preferências (ALONSO; HERRERA,
1996). Os efeitos da arquitetura variável da planta podem ser
controlados, em parte, pelo próprio comportamento de forrageio da
lagarta. Os pelos e os tricomas não glandulares são defesas
mecânicas que impedem o progresso das lagartas de um lado ao outro
da folha, ou restringindo seu acesso pela superfície da folha (DUFFEY,
1986). Tricomas glandulares oferecem sua defesa mecânica e
adicionam um problema por poder conter compostos químicos que são
tóxicos (LIN et al., 1987) ou grudentos aos insetos (van DAM; HARE,
1998). O consumo de áreas foliares por lagartas recém-eclodidas de
Paleacrita vernata Peck relacionou-se significantemente com uma
menor densidade de tricomas (DIX et al., 1996). A simples presença ou
ausência de ceras tem sido considerada como sinal de deterrência
para a alimentação larval e seu estabelecimento na planta (KANTIKI;
AMPOFO, 1989; YANG et al., 1993).
As folhas também são habitadas por uma complexa fauna de
bactérias, fungos e outros micróbios (BARBOSA et al., 1991; KINKEL,
1997). Alimentar-se na superfície da folha resulta em ingerir os
micróbios também e quando esses micróbios são patogênicos a
mortalidade é alta. Alternativamente, os microrganismos, algumas
vezes, também podem alterar positivamente a qualidade do hospedeiro
para as lagartas (WILSON et al., 2000). Há razões para se acreditar
que os patógenos são mais perigosos também para as lagartas mais
jovens. Lagartas do primeiro ínstar de S. frugiperda têm mais
preferência por folhas intactas de Festuca arundinacea do que por
folhas infestadas por fungos Acremonium loliae (HARDY et al., 1985).
Segundo Southwood (1978), outra importante barreira para a
alimentação das lagartas é a dificuldade que o inseto tem em se fixar
nas estruturas das folhas e encontrar o local para iniciar sua
alimentação. As folhas do azevinho (Ilex aquifolium), resistentes a
herbívoros vertebrados, apresentam uma cutícula lisa e espinhos ao
longo da margem das folhas que impedem as lagartas Lasiocampa
quercus L. de se alimentar (EDWARDS; WRATTEN, 1981).
Deve-se considerar, ainda, que as folhas dentro de uma planta
também podem ter concentrações diferentes de proteínas,
independentemente da idade e da dureza (SCHULTZ et al., 1982;
DENNO; McCLURE, 1983; STAMP; BOWERS, 1990; SUOMELA et al.,
1995). As concentrações proteicas podem mudar com as mudanças de
estações (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Com certeza, as
lagartas de ciclo de vida médio a longo encontrarão dietas proteicas
variáveis. Como elas lidam com essa variação da folha é um dado
muito importante e, como já mencionado, as concentrações baixas de
proteína reduzem as taxas de crescimento (WOODS, 1999). Estudos
em laboratório mostraram que as lagartas parecem se desenvolver
melhor em dietas contendo proteína e carboidrato em quantidades
semelhantes ou, em alguns casos, em dietas ricas em proteínas
(WALDBAUER et al., 1984; SIMPSON; RAUBENHEIMER, 1993).
Há três maneiras para a compensação de deficiências nutricionais
diante de recursos alimentares potenciais: a) ingerir mais alimento; b)
absorver e utilizar o que é ingerido com mais eficiência; e c) selecionar
alternativamente fontes de nutrientes (SIMPSON; ABISGOLD, 1985).
O comportamento de compensação por ingestão é comum entre os
insetos tanto quanto a dieta é qualitativa e/ou quantitativamente
inadequada (SLANKY JUNIOR; SCRIBER, 1985; SIMPSON;
SIMPSON, 1990).
Aumentar a taxa de ingestão é a resposta compensatória mais
comum em insetos herbívoros. SLANSKY JUNIOR; SCRIBER (1985)
mostraram que as lagartas de Anticarsia gemmatalis Hübner
(Lepidoptera, Noctuidae) aumentam a quantidade de dieta ingerida
quando esta se apresenta mais diluída, assim como Timmis et al.
(1988) mostraram que as lagartas de M. sexta também aumentam a
taxa de consumo em razão da diluição dos nutrientes artificiais. Porém,
o aumento da ingestão de alimentos, muitas vezes, está ligado ao
aumento do tempo de alimentação, o que, por sua vez, tem
consequências ecológicas importantes, uma vez que a alimentação na
superfície das folhas é perigosa para as lagartas (BERNAYS, 1997).
Outras características das folhas, além das já descritas, afetam as
taxas de crescimento das lagartas, como a qualidade da proteína e o
nível de outros nutrientes (STAMP; CASEY, 1993).
Inimigos naturais
Os recursos alimentares utilizados por um inseto geram uma força
seletiva muito atuante nos traços históricos de sua vida (RHOADES,
1985). Dependendo do recurso utilizado, têm-se os graus de
especificidade e de adaptações, gerando pressões seletivas fortes se
os insetos forem expostos a predadores, parasitoides e/ou
competidores (PRICE, 1984) e se o recurso utilizado tiver baixa
qualidade nutricional, baixa persistência e disponibilidade (TALLAMY;
WOOD, 1986). Os inimigos naturais e os recursos alimentares de uma
espécie influenciam fortemente a distribuição espacial de uma
população de insetos. Em uma revisão (BERDEGUE et al., 1996), 70%
a 85% dos estudos fornecem evidências de que a escolha do alimento
e/ou o sítio de oviposição prioriza achar espaços livres de inimigos.
É difícil obter medidas diretas da predação em animais pequenos.
Ao contrário, o desaparecimento tem sido, às vezes, utilizado como
medida de predação. Nesse caminho, muitos estudos deduziram a
importância da predação como um fator que afeta a mortalidade dos
insetos herbívoros e, também, das lagartas. Os predadores
invertebrados são mais importantes para as lagartas menores
enquanto os vertebrados tornam-se os principais predadores para as
espécies maiores. Com certeza, a importância evolucionária dos
predadores como um perigo iminente e constante tem sido bem
discutida e sabe-se que eles sempre influenciaram as estratégias de
utilização do alimento das espécies de imaturos de lepidópteros
(HEINRICH, 1993).
Dados mostraram o perigo do movimento das lagartas em
associação com o risco da predação por formigas (BERGELSON;
LAWTON, 1988) por pentatomídeos (MARSTON et al., 1978), por
aranhas (De BOER, 1971) e também por pássaros (CLARK; FAETH,
1998). Se relacionarmos que a alimentação gera uma série de
movimentos, como já mencionado, tem-se que a alimentação é
“perigosa” para as lagartas. Estudos de Bernays (1997) mostraram que
o período de alimentação foi 100 vezes mais perigoso do que o
período de repouso para as lagartas de Uresiphita reversalis Guenée
(coloração aposemática) e três vezes mais perigosa para as lagartas
de M. sexta (críptica).
Um exemplo claro da importância da predação na interação
lagarta–folha é descrito por Damman (1987): apesar de ser evidente
que as folhas jovens proporcionam performance melhor, também para
Omphalocera munroei Damman, espécie que prefere as folhas velhas
de plantas do gênero Asimina (família Annonaceae), diferentemente de
outros insetos herbívoros, que se concentram em atacar folhas jovens.
Estudos seguintes mostraram que a proteção contra os inimigos
naturais foi mais importante do que a eficiência na nutrição dessas
lagartas.
A sobrevivência larval em C. lacinia variou com o tratamento de
exclusão do predador (Figura 8). O grupo-controle, em que nenhum
predador foi excluído, diferiu dos outros três tratamentos, tendo uma
sobrevivência menor. As formigas parecem ser predadoras muito
importantes para a sobrevivência dessa espécie.
Figura 8. A média da sobrevivência larval em Chlosyne lacinia variou

com o tratamento de exclusão do predador: nenhum predador
excluído, formigas excluídas, formigas e pássaros excluídos e todos os
predadores excluídos. Letras diferentes acima das colunas indicam
diferenças significantes (P < 0,05) entre médias (teste de Tukey HSD).
As formigas parecem ser predadoras importantes dessa espécie.
Fonte: Clark e Faeth (1998).
Competição e privação do alimento

A competição tende a ser mais intensa quanto maior for o número
de necessidades que os organismos têm em comum, sendo mais
vigorosa entre os membros de uma mesma espécie (REMMERT,
1982). É de se esperar que tanto a competição intraespecífica como a
interespecífica levem a uma maior eficiência de exploração dos
recursos (PIANKA, 1983). Segundo Levot et al. (1979), as espécies
que têm habilidade para tolerar a redução no tamanho do corpo e a se
desenvolverem em um tempo menor têm vantagem competitiva diante
de espécies com outras estratégias. Em alguns insetos, o
comportamento migratório de um habitat original é uma resposta à
competição, e tal comportamento origina um período de privação
alimentar e de perda de energia, porém, em alguns casos, esse
comportamento é seguido de um risco de não encontrar alimento, um
risco mortal (AMANO, 1987).
Segundo Fretwell (1972), muitos competidores ajustam-se à
quantidade de recursos, de modo que cada indivíduo desfruta da
mesma taxa de aquisição deles. Trabalhos sobre competição (WASTI
et al., 1975; SCHROEDER, 1975; PETER; BARBOSA, 1977; MOON,
1980; AMANO, 1983; SIGURJONSDOTTIR, 1984) mostraram que há
alguns problemas menos polêmicos e esperados em situações de falta
de recursos, como o aumento da mortalidade, a diminuição do volume
ou o tamanho pupal e a diminuição do tamanho do adulto; porém
outros efeitos foram variados, tais como o aumento do tempo de
desenvolvimento, a sobrevivência sexual diferenciada ou, mesmo, a
redução do tamanho mais evidente no macho ou na fêmea, entre
outros. Também, faltam dados sobre a possibilidade de os imaturos
desnutridos compensarem deficiências nutricionais diante de recursos
alimentares abundantes.
A oviposição das fêmeas de A. monuste é capaz de evitar a
competição intraespecífica larval por alimento apenas nos primeiros
ínstares e as lagartas mais adiantadas no desenvolvimento realizam a
migração para outra planta na natureza. O estudo em laboratório da
competição intraespecífica durante os últimos ínstares larvais causa
efeitos muito drásticos na sobrevivência e na reprodução da
população. Há indivíduos que se desenvolvem melhor à custa da falta
de sucesso de outros (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).
A competição intraespecífica por alimento, porém, não deve ser
uma pressão seletiva muito atuante nas gerações de A. monuste, em
condições de campo, por dois motivos já mencionados: a viabilidade
da dispersão larval para outra planta e o tamanho das plantações de
couve, que viabiliza a dispersão. Os experimentos mostraram
indivíduos que não são adaptados à situação de escassez de alimento
por períodos prolongados, por causa, principalmente, de estratégias
reprodutivas inviáveis (observou-se que algumas lagartas pupam muito
cedo, emergindo com peso baixo, sem condições de colocar muitos
ovos nas plantas em gaiolas) (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO,
2002).
Na maioria das vezes, o peso da fêmea e/ou seu tamanho é
correlacionado positivamente com a produção de ovos (HAUKIOJA;
NEUVONEN, 1985; MARSHALL, 1990; TAMMARU, 1998). As fêmeas
tendem a ser mais pesadas do que os machos (MUKERJI; GUPPY,
1970; BECKWITH, 1976; DOWNER; MATTEUS, 1976), elas mantêm
seu peso maior por consumirem mais alimento num determinado
tempo e/ou aumentarem seu período larval, aumentando também a
quantidade de alimento total consumido (BECKWITH, 1976). Em
situação de competição, as fêmeas parecem ser mais afetadas pela
desnutrição do que os machos e isso parece ocorrer com A. monuste
Tanto a quantidade quanto a qualidade do alimento consumido
pelos insetos afetam a performance (SLANSKY JUNIOR, 1982;
SLANSKY JUNIOR; RODRIGUES, 1987) e podem afetar o
comportamento de seleção de dietas pelos imaturos (HSIAO, 1985;
STOFFOLANO, 1995). Segundo Schroeder (1975), a privação de
alimento em Calocalpe undulata L. (Lepidoptera) – por longos períodos
(de 8 horas a 24 horas) na fase larval – reduz o crescimento larval, a
ingestão e a produção fecal, mas essa situação aumenta relativamente
a assimilação de nutrientes. Nos lepidópteros, a eficiência de utilização
do alimento por lagartas que normalmente alimentam-se
continuamente pode ser afetada por pequenos períodos de privação,
porém, se a privação levar ao aumento no tempo de permanência do
alimento no intestino da lagarta, a digestão e a assimilação podem ser
melhoradas e a eficiência no crescimento pode ser aumentada
(WALDBAUER, 1968).
A privação de alimento por 24 horas tem um efeito negativo tanto
para as lagartas no início da fase larval de A. monuste como para as
mais avançadas no desenvolvimento. A privação no início do
desenvolvimento faz com que o tempo para a pupação aumente,
expondo os indivíduos a situações bióticas e abióticas desfavoráveis à
sua sobrevivência em condições de campo. A privação de alimento por
24 horas no quarto ínstar também tem efeitos negativos, pois foi
encontrada diferença estatística no número de ovos por fêmea
(BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002). É interessante saber que
as lagartas que foram privadas no início do desenvolvimento chegaram
no quinto ínstar com peso semelhante às lagartas que sofreram
privação no quarto ínstar, ou seja, até o início do quinto ínstar não
apresentaram capacidade de compensação diante da falta de alimento.
Além disso, estavam atrasadas no desenvolvimento em 24 horas até o
início do quinto ínstar, parecendo que as 24 horas de privação
corresponderam a um atraso direto de 24 horas no desenvolvimento
A maioria do consumo do alimento e do crescimento larval ocorre
durante os últimos ínstares e os valores de performance calculados
nesses ínstares são representativos para todo o estágio larval
(KHALSA et al., 1979; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981). Em A.
monuste parece que o quinto ínstar é realmente o período decisivo
para a origem de indivíduos bem nutridos. Nos experimentos sobre a
capacidade de compensação da falta de alimento, as lagartas
desnutridas do quinto ínstar se mostraram capazes de melhorar seu
estado diante de alimento em abundância. Em ambos os grupos
privados a ingestão foi maior do que a dos respectivos grupos-controle
Outro ponto importante sobre a compensação alimentar é que ela
pode ser prolongada, ou seja, não parar necessariamente depois das
primeiras refeições realizadas. van Herrewege (1974) privou machos
de B. germanica (L.) por três dias e, então, forneceu a eles uma dieta
artificial nutricionalmente adequada. A ingestão foi três vezes maior
durante o primeiro dia após a privação e se elevou mais nos dois dias
seguintes. Em A. monuste, a ingestão medida nas primeiras 24 horas
do quinto ínstar dos grupos experimentais ainda não foi
significativamente maior do que a ingestão do grupo-controle.
Em M. sexta, obteve-se mudança do padrão alimentar em
períodos de privação acima de 5 horas, com aumento da ingestão
(BOWDAN, 1988). Em privações longas (água e alimento), a atividade
locomotora aumenta aparentemente em relação ao nível de reservas
metabólicas que o inseto possui (BARTON-BROWNE, 1975; CALOW,
1977), porém, em períodos extremos, é observada uma morbidez nos
indivíduos (BERNAYS; SIMPSON, 1982; SIMPSON; SIMPSON, 1990;
RAUBENHEIMER; GÄDE, 1996).
Conclusão e sugestões de pesquisa no

contexto básico e aplicado
Um entendimento claro e amplo da nutrição ecológica das lagartas
é um avanço importante não só para a ecologia e a evolução, mas
também para as áreas aplicadas e de interesse econômico, uma vez
que a ordem Lepidoptera como um todo influencia diretamente nas
perdas econômicas sofridas pelas colheitas agrícolas (NIELSEN;
COMMON, 1991).
O estudo das lagartas e suas folhas também contribui para o
conhecimento da biologia dos herbívoros. Ecologicamente, o
significado dos insetos herbívoros é profundo. Primeiro, eles podem
reduzir dramaticamente o fitness da planta, tanto direta como
indiretamente. Segundo, eles suportam um número igual de espécies
de invertebrados predadores e parasitoides. Terceiro, eles são o maior
recurso alimentar de uma diversidade de pássaros, lagartos e
pequenos mamíferos.
Neste capítulo, procurou-se desenvolver ideias básicas sobre a
biologia alimentar de lagartas mastigadoras, tentando relacionar sua
nutrição (presença ou não de nutrientes e/ou compostos secundários)
com a influência de um meio ambiente variado, abordando vários
aspectos do comportamento alimentar desse grupo e de sua fisiologia,
e valorizando as discussões ecológicas e evolutivas. Como sugestões
de pesquisas relacionadas ao tema têm-se: a) a análise temporal do
comportamento alimentar das lagartas na natureza e suas estratégias
de evitar predadores e parasitoides durante esse processo; e b) a
função dos itens não vegetais e do canibalismo de ovos na
alimentação de imaturos de outras espécies de lepidópteros, sendo
uma pergunta importante a ser respondida se a especificidade de uma
espécie facilitaria, dificultaria ou não teria relevância no comportamento
canibal das lagartas.
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Capítulo 12
Insetos sugadores de sementes
(Heteroptera)
Antônio R. Panizzi
Flávia A. C. Silva
Introdução
Os insetos sugadores de sementes são representados
principalmente pela ordem Hemiptera (Heteroptera), incluindo
diversas famílias, entre as quais, Alydidae, Corimelaenidae,
Coreidae, Lygaeidae, Pentatomidae, Pyrrhocoridae, Rhopalidae e
Scutelleridae (SCHUH; SLATER, 1995; SCHAEFER; PANIZZI,
2000). A maioria dos percevejos (heterópteros) prefere se alimentar
de sementes verdes (imaturas), as quais são mais macias e,
portanto, mais fáceis de serem penetradas, além de possuírem
maior conteúdo de água. Outros, como os percevejos das famílias
Pyrrhocoridae e Lygaeidae, alimentam-se de sementes maduras
(JANZEN, 1978). Os Pyrrhocoridae incluem os manchadores-do-
algodão (Dysdercus spp.), os quais são pragas importantes
(SCHAEFER; AHMAD, 2000), além de inúmeras espécies sem
importância econômica, habitantes de florestas tropicais (JANZEN,
1972). Os Lygaeidae são conhecidos como seed bugs (percevejos-
das-sementes) (SWEET, 1960), embora muitas espécies se
alimentem da seiva de tecidos vegetativos (por exemplo, espécies
de Blissus spp. e Nysius spp.) (SWEET, 2000). Entre os Alydidae,
Neomegalotomus parvus (Westwood) apresenta melhor
desempenho reprodutivo em sementes maduras de leguminosas do
que em sementes imaturas (SANTOS; PANIZZI, 1998).
Os hemípteros (heterópteros) que se alimentam de plantas
inserem os estiletes (mandíbulas + maxilas) nos tecidos. Os danos
aos tecidos vegetais, incluindo sementes e frutos, resultam da
frequência de penetração dos estiletes e da duração do período
alimentar, associados com as secreções salivares que podem ser
tóxicas e causar necrose. Slansky Junior e Panizzi (1987) revisaram
a ecologia nutricional de hemípteros fitófagos especializados em
sementes/frutos e forneceram detalhes sobre o seu comportamento
alimentar. Mais recentemente, Hori (2000) revisou as secreções
salivares produzidas e os consequentes danos nos tecidos.
O ataque de percevejos pode inutilizar a semente ou reduzir
sua viabilidade, originando plântulas com vigor fraco. Embora os
insetos mastigadores tenham uma capacidade maior de danificar o
embrião, uma punctura dos sugadores no eixo da radícula-hipocótilo
pode impedir a germinação (JENSEN; NEWSOM, 1972). O impacto
dos insetos na produção de sementes e frutos é discutido
amplamente na literatura de entomologia econômica e de grande
importância para a agricultura mundial.
Neste capítulo serão apresentadas as características dos
alimentos (i.e., sementes), as múltiplas interações dos insetos
sugadores a eles associados, o impacto do ambiente biótico e
abiótico na biologia desses insetos e as estratégias utilizadas para
atingir uma performance máxima, sob a ótica da bioecologia e da
nutrição.
Características do alimento
(sementes)
Composição nutricional
As sementes apresentam composição química variável,
dependendo de vários fatores, entre os quais, a espécie vegetal e a
idade da planta. Apesar de a maior parte dos compostos químicos
das sementes não diferir daqueles encontrados nos demais órgãos
da planta, as sementes tendem a ser “pacotes” de nutrientes em alta
concentração (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Deve-se
ressaltar, no entanto, que as proteínas e os lipídios presentes nas
sementes podem diferir na composição química e em suas
propriedades, em relação às demais partes da planta, e têm suas
concentrações definidas geneticamente e/ou por influência de
fatores ambientais (CARVALHO; NAKAGAWA, 1983).
Por exemplo, a porcentagem em peso seco de proteína e óleo
varia de 10% a 30% e de 10% a 40% para sementes de várias
famílias (EARLE; JONES, 1962; JONES; EARLE, 1966). As
proteínas são os principais componentes das sementes de
leguminosas, podendo variar de 20% a 40%, enquanto as sementes
de cereais têm em média de 7% a 15% de proteína (VITALE;
BOLLINI, 1995). Diferenças no conteúdo total de proteína e óleo
ocorrem entre espécies da mesma família. Por exemplo, sementes
de soja têm um conteúdo de proteína (32,2% de peso seco) e óleo
(21,8%) relativamente alto, quando comparado com outras
leguminosas, tais como o feijão, Phaseolus vulgaris L. que contém
24,2% e 1,2%, respectivamente (EARLE; JONES, 1962). Em
adição, a qualidade da proteína das sementes de soja, medida pela
razão de eficiência proteica (isto é, ganho de peso/proteína
ingerida), é maior (2,4%) do que aquela observada para sementes
de feijão (0,5%), bem como a digestibilidade das proteínas das
sementes determinadas em ratos (de 70,1% a 82,9% para soja e de
36,3% a 56,0% para feijão; BRESSANI; ELIAS, 1980). Observa-se,
também, que a porcentagem em peso seco de proteínas pode variar
de 11% a 22% entre espécies iguais cultivadas em diferentes
regiões geográficas, ressaltando a influência dos fatores ambientais
sobre a composição química das sementes (MAYER; POLJAKOFF-
MAYBER, 1982).
Entre os componentes químicos presentes em uma semente,
destacam-se os três grupos: proteínas, lipídios e carboidratos. Em
função das diferenças em solubilidade, as proteínas podem ser
classificadas em: albuminas, globulinas, glutelinas e prolaminas. As
glutelinas e as prolaminas formam para a maioria dos cereais, o
principal componente das proteínas (80% a 90% do total), enquanto
as albuminas e as globulinas contribuem com menos de 20% do
total. Já nas dicotiledôneas, as glutelinas ocorrem desde níveis
muito baixos até cerca de 50% do total das proteínas, e as
prolaminas estão em baixos teores ou ausentes. As albuminas e
globulinas são bem definidas nas dicotiledôneas (DUFFUS;
SLAUGHTER, 1980; MAYER; POLJAKOFF-MAYBER, 1982;
CARVALHO; NAKAGAWA, 1983). De acordo com suas funções, as
proteínas também podem ser classificadas em três grupos: de
armazenamento, estruturais e metabólicas, e proteínas de proteção
(SHEWRY; HALFORD, 2002).
Os lipídios constituem o principal material de reserva de várias
espécies vegetais e são encontrados em toda semente. Estão
geralmente presentes na forma de glicerídeos (triglicerídeos),
diferentes ácidos graxos insaturados (p. ex., ácido oleico, linoleico,
palmítico e esteárico), fosfolipídios, glicolipídios, tocoferóis e outros
(MEDCALF, 1973; MAYER; POLJAKOFF-MAYBER, 1982). Os
carboidratos são outros componentes importantes das sementes,
sendo o amido o principal carboidrato de reserva, principalmente de
cereais, constituindo cerca de 65% da semente de trigo e 79% do
seu endosperma (MEDCALF, 1973). Embora os açúcares, em geral,
formem uma pequena parte dos carboidratos presentes na semente,
sua porcentagem em peso seco pode variar de 1% a 70% entre
espécies de diferentes famílias (MAYER; POLJAKOFF-MAYBER;
1982).
As sementes ainda apresentam na sua composição minerais,
compostos nitrogenados outros (amidos e aminoácidos livres),
vitaminas e fitormônios (DUFFUS; SLAUGHTER, 1980;
CARVALHO; NAKAGAWARA, 1983). Para a maioria das famílias de
plantas, elementos como fósforo, potássio e magnésio estão
presentes e seus teores podem estar positivamente relacionados
com o conteúdo de proteína na semente (LOTT et al., 1995).
Variações no conteúdo total de matéria seca e de água (Figura
1) e na composição química da semente são observadas com a
maturação. Em ervilha, a taxa de hidratação da semente pode
diminuir de 85% a 14% durante as diferentes fases de maturação
(DEUNFF, 1989). Na soja, as vitaminas decrescem acentuadamente
à medida que a semente amadurece e aumentam com a
germinação (BATES; MATTHEWS, 1975). Os conteúdos de proteína
e lipídio de sementes em fase de maturação (isto é, sementes no
tamanho máximo e as folhas iniciando a amarelar) variam de 36,7%
a 39,4% e de 20,5% a 21,5% com a maturação completa,
respectivamente (BATES et al., 1977). À medida que as sementes
se desenvolvem, o teor de amido e de óleo aumenta, bem como os
teores de ácido oleico e linoleico, e os ácidos palmítico, esteárico e
linolênico decrescem e, no final do desenvolvimento, se estabilizam
(RUBEL et al., 1972; YAZDI-SAMADI et al., 1977).
Figura 1. Modificações em algumas características fisiológicas na

semente durante o seu desenvolvimento e sua maturação.
Fonte: Carvalho e Nakagawa (1983).
Aleloquímicos
Em adição aos nutrientes mencionados, substâncias
secundárias ou aleloquímicos estão presentes nas sementes e têm
efeitos tóxicos e/ou repelentes aos insetos. Eles incluem as lectinas
(fitohemaglutininas), um grupo de glicoproteínas que está presente
nos cotilédones e nas sementes de leguminosas, em concentrações
elevadas (GATEHOUSE; GATEHOUSE, 2000). Lectinas de feijão
têm um efeito tóxico severo em vertebrados (LIENER, 1980) e
também em insetos (JANZEN et al., 1976). Lectinas presentes em
sementes de soja são mencionadas inibindo o crescimento de
lagartas de Manduca sexta (L.) (SHUKLE; MURDOCK, 1983). Os
taninos são as principais substâncias de defesa química das plantas
contra predadores de sementes, formam um grupo complexo e
heterogêneo de derivados de fenol distribuídos por toda a planta e
são abundantes na casca das sementes. São considerados fatores
antinutricionais, pois não apresentam ação tóxica direta, mas
produzem partes da planta com menor digestibilidade, difíceis de
serem metabolizadas por muitos microrganismos, insetos e
vertebrados (BOESELWINKEL; BOUMAN, 1995).
Outros aleloquímicos comuns em sementes de leguminosas
(Glycine spp. e Phaseolus spp.) incluem flavonoides, alcaloides,
esteroides e ácidos fenólicos (KOGAN, 1986). Glicosídeos e
aminoácidos não proteicos, inibidores de tripsina, antivitaminas e
ácido fítico, entre outros, são também mencionados na literatura
como fatores antinutricionais (HARBONE et al., 1971; JANZEN,
1971; LIENER, 1979; DUFFUS; SLAUGHTER, 1980). As plantas
também produzem proteínas com atividade antimetabólica contra
várias enzimas digestivas (proteinases e amilases) de herbívoros.
Os inibidores de proteinases digestivas são pequenas proteínas que
se ligam às enzimas digestivas dos insetos, formando um complexo
que impede a absorção de aminoácidos, que leva o inseto à
inanição. Consequentemente, esses inibidores induzem a morte ou
redução do crescimento larval (GATEHOUSE; GATEHOUSE, 2000,
FONTES et al., 2002). Já os inibidores de alfa-amilase estão
geralmente presentes em sementes de algumas leguminosas e se
ligam às amilases formando complexos inativos que protegem as
sementes contra vários insetos bruquídeos (SHADE et al., 1994;
SHROEDER et al., 1995).
Aspectos físicos e estruturais

Diversas características físicas e estruturais das sementes e/ou
das vagens são importantes do ponto de vista da alimentação dos
insetos sugadores. O tegumento da semente, por exemplo, pode
conter lignina que protege a semente contra o ataque de patógenos
e o consumo por herbívoros e predadores (BOESEWINKEL;
BOUMAN, 1995). As vagens possuem pilosidade ou pubescência e
a dureza das paredes das vagens, o espaço de ar entre a parede
das vagens e as sementes, entre outras características que influem
na atividade alimentar dos percevejos.
Em algumas plantas, o arilo (camada colorida e comestível que
circunda o tegumento da semente) atrai muitos animais como aves
e mamíferos, porém, em razão de sua espessura, pode dificultar a
alimentação de insetos sugadores (BOESEWINKEL; BOUMAN,
1995). Essas características podem impedir a atividade alimentar
dos insetos sugadores, parcial ou totalmente, principalmente das
fases jovens (ninfas) que possuem o aparelho bucal (estiletes)
menor e mais frágil que os adultos. O impacto dessas
características na biologia dos insetos sugadores ainda necessita
ser estudado em detalhes, embora alguns estudos tenham sido
realizados. Por exemplo, adultos de Jadera haematoloma Herrich-
Schaeffer que se alimentam de sementes da sapindácea
Cardiospermum corindum, possuem os estiletes mais longos do que
os indivíduos que se alimentam de sementes de outras
sapindáceas. Essa especialização permite aos insetos atingir as
sementes de C. corindum que ficam protegidas por um espaço de ar
entre a parede da vagem (CARROL; LOYE, 1987). Caso
semelhante ocorre com o percevejo-verde, N. viridula, cujas ninfas
jovens não sobrevivem em vagens da leguminosa Sesbania
vesicaria, pois não conseguem atingir as sementes no interior das
vagens, devido ao espaço de ar existente entre as paredes das
vagens e as sementes (A.R. PANIZZI, observação pessoal). A
dureza do tegumento da semente e da gluma da espiga de sorgo
apresentou valores maiores em cultivares resistentes ao mirídeo,
Calocoris angustatus Leth. do que as cultivares suscetíveis
(RAMESH, 1992).
Abundância
A abundância e a disponibilidade das sementes aos insetos
sugadores são fatores fundamentais na regulação das dinâmicas
populacionais nos diversos ecossistemas. No caso de culturas
anuais, os hemípteros necessitam colonizar os campos
rapidamente, assim que as sementes aparecem, pois se trata de
uma fonte nutricional efêmera.
Existe grande variação na quantidade e na periodicidade na
produção de sementes em decorrência de condições climáticas (por
exemplo, chuva) e das espécies vegetais presentes em diferentes
habitats. Muitas vezes, esses fatores restringem a disponibilidade
das sementes, dificultando o encontro da fonte nutricional adequada
(SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).
O tamanho da semente também é muito variável, dependendo
da espécie vegetal e do estágio de desenvolvimento. Mudanças
bruscas em tamanho ocorrem desde a formação da semente até a
maturação. No caso da soja, por exemplo, os percevejos
pentatomídeos não conseguem se desenvolver satisfatoriamente ao
se alimentarem de vagens que completaram o desenvolvimento,
mas que não iniciaram ainda o enchimento de grãos (soja no
estádio R5) (PANIZZI; ALVES, 1993). Isso pode ocorrer tanto pela
falta de nutrientes nas sementes em início de desenvolvimento,
como pela incapacidade de os percevejos acessarem as sementes
no interior das vagens. O efeito do tamanho da semente na biologia
é mais crítico para insetos que vivem dentro da semente, como é o
caso dos mastigadores, p. ex., Bruchidae (JANZEN, 1969;
JOHNSON; KISTLER, 1987).
À semelhança das características físicas e estruturais
mencionadas, o impacto da abundância e do tamanho das
sementes no desempenho dos insetos sugadores tem sido pouco
estudado. Alguns dos poucos casos referidos na literatura serão
discutidos no item Impacto de fatores bióticos (alimento) no
desempenho dos heterópteros.
Biologia de heterópteros sugadores

de sementes
Alimentação (ingestão, digestão, excreção e

utilização do alimento)
Os hemípteros (heterópteros) obtêm nutrientes e água por meio
dos estiletes (mandíbulas + maxilas) os quais são inseridos na fonte
alimentar. Esse modo de alimentação provavelmente evoluiu de um
aparelho bucal mais primitivo do tipo raspador-sugador
(GOODCHILD, 1966). De acordo com Hori (2000), os percevejos se
alimentam de uma das seguintes maneiras: com elaboração da
bainha para os estiletes; com dilaceração e saturação de seiva; com
maceração e saturação de seiva; e alimentação tipo bomba
osmótica. No primeiro caso, os percevejos inserem os estiletes nos
tecidos, principalmente no floema, destruindo algumas células; uma
bainha para os estiletes é formada, permanecendo nos tecidos da
planta, e pode ser utilizada para estimar a frequência alimentar dos
insetos (BOWLING, 1979, 1980). O dano resultante é um dano
mecânico pequeno (MILES; TAYLOR, 1994). A parte externa da
bainha dos estiletes pode ser observada e registrada, e foi chamada
flange (bainha) por Nault e Gyrisco (1966), os quais trabalharam
com outros insetos sugadores (afídeos).
No tipo de alimentação com dilaceração e saturação de seiva,
os percevejos mexem os estiletes vigorosamente para frente e para
trás, e várias células são dilaceradas. No tipo de alimentação com
maceração e saturação de seiva, as células são rompidas pela ação
da enzima salivar pectinase. Em ambos os casos, o conteúdo das
células, contendo a saliva, é lançado, danificando várias células. Por
fim, no caso de alimentação tipo bomba osmótica, a enzima salivar
sucrase é injetada no tecido vegetal, aumentando a concentração
osmótica dos fluidos intercelulares contendo açúcares e
aminoácidos, os quais, então, são succionados, deixando células
vazias ao redor dos estiletes (HORI, 2000).
Nos estiletes (mandíbulas), existem estruturas que lembram
dentes e que são utilizadas para rasgar o tecido vegetal. Por
exemplo, nos percevejos pentatomídeos N. viridula, P. guildinii e E.
heros, e no alidídeo N. parvus existem variações no tamanho e
forma dessas estruturas. As esculturações na face interna das
mandíbulas dos pentatomídeos são retangulares e no alidídeo
apresenta-se na forma de estrias longitudinais. Os ápices
mandibulares são rombudos em P. guildinii e N. viridula e setáceos
em E. heros e N. parvus (SANTOS, 2003) (Figuras 2 e 3).
Figura 2. Face interna dos estiletes mandibulares de Nezara viridula
(A), Piezodorus guildinii (B), Euschistus heros (C) e
Neomegalotomus parvus (D). Aumento: 1.000X.
Fonte: Santos (2003).
Fotos: Cláudia Hirt Santos
Figura 3. Esculturações (“dentes”) no ápice dos estiletes
mandibulares de Nezara viridula (A), Piezodorus guildinii (B),
Euschistus heros (C) e Neomegalotomus parvus (D). Aumento:
1.000X.
Fonte: Santos (2003).
Fotos: Claúdia Hirt Santos
A saliva dos heterópteros e dos homópteros tem sido muito

estudada. Ela contém uma série de enzimas e metabólitos que
variam de acordo com a espécie, com o indivíduo, com o estágio de
desenvolvimento, o sexo e a fonte nutricional utilizada (MILES,
1972; TINGEY; PILLEMER; 1977). Quando injetada nas plantas,
essas secreções salivares causam deformações (p. ex., galhas,
rosetamento de folhas) semelhantes àquelas causadas por
hormônios de crescimento em excesso; o ácido indolacético, quer
derivado da planta hospedeira, quer formado na glândula salivar, é
considerado o composto mais fitotóxico da saliva dos heterópteros
(HORI, 2000). Sementes danificadas pela inserção dos estiletes
podem ter um aumento na incidência de microrganismos
patogênicos (PANIZZI et al., 1979; RAGSDALE et al., 1979).
Os insetos sugadores de sementes requerem grande
quantidade de água quando se alimentam exclusivamente de
sementes secas, e a saliva aquosa é produzida em abundância
durante a atividade alimentar. Em geral, a água é obtida de outras
plantas e/ou de tecidos vegetais da planta hospedeira (SAXENA,
1963). Ninfas do pirrocorídeo Dysdercus bimaculatus Stål
alimentam-se de sementes de algodão embebidas em água, em vez
de em sementes secas, e fêmeas tendem a retardar a produção de
ovos sob estresse de água (DERR, 1980). A ingestão de nutrientes
está relacionada com a produção de saliva aquosa, e a razão
alimento ingerido para saliva aquosa indica eficiência alimentar
(EGGERMANN; BONGERS, 1980).
O hábito gregário parece ser um componente importante na
atividade alimentar dos sugadores de sementes, e vários exemplos
elucidam isso (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987). O ropalídeo
Jadera choprai Göllner-Scheiding, comumente, se alimenta em
grupo em sementes caídas no solo (Figura 4) e apresenta
mortalidade menor e desenvolvimento mais rápido quando criado
em grupo do que isoladamente (PANIZZI et al., 2005). Este
percevejo apresenta um hábito interessante de carregar as
sementes presas ao aparelho bucal por longas distâncias
(observou-se até 2 m em laboratório) e, ao se alimentar, fica em
posição inclinada em relação ao solo, segurando a semente com o
par de pernas dianteiro (PANIZZI; HIROSE, 2002). O hábito de o
percevejo carregar as sementes tem sido relatado para outras
diversas espécies que vivem no solo, tal como os cidnídeos (SITES;
McPHERSON, 1982; TSUKAMOTO; TOJO, 1992; TAKEUCHI;
TAMURA, 2000). No caso do cidnídeo Parastrachia japonensis
Scott, as fêmeas carregam frutos (drupas) da planta hospedeira
para nichos (buracos rasos sob a vegetação contendo as ninfas)
para alimentação das ninfas (TSUKAMOTO; TOJO, 1992). Essas
drupas são, aparentemente, de melhor qualidade nutricional do que
as drupas encontradas ao acaso no solo, pois as ninfas que não se
alimentam das drupas dos nichos apresentam desenvolvimento
retardado e menor sobrevivência (FILIPPI et al., 2000). Em alguns
casos, foram observadas fêmeas roubando drupas de nichos de
outras fêmeas (cleptoparasitismo), o que pode influenciar a
localização do nicho (FILIPPI et al., 2005).
Figura 4. Ninfas do percevejo ropalídeo, Jadera choprai,
alimentando-se em grupo sobre uma semente de balãozinho,
Cardiospermum halicacabum (Sapindaceae), erva daninha em
campos de soja.
Foto: Juvenil José da Silva
O percevejo alidídeo Neomegalotomus parvus (Westwood)

apresenta hábito gregário em plantas de guandu, Cajanus cajan
onde se alimenta principalmente de vagens maduras (secas)
(VENTURA; PANIZZI, 2003). Entretanto, esse percevejo pode se
alimentar de adultos e ninfas mortos. Ninfas de segundo ínstar,
desprovidas de sementes de leguminosas, alimentando-se
exclusivamente de ninfas mortas, conseguem atingir o terceiro
ínstar. No campo, adultos de N. parvus são encontrados em
carcaças e em fezes de animais, aparentemente em alimentação, e
agregações de adultos foram verificadas sobre fezes de cães
(VENTURA et al., 2000). Esse hábito alimentar pouco comum tem
sido reportado para alidídeos (BROMLEY, 1937; SCHAEFER, 1980).
Aldrich (1995) associou a atração de alidídeos para carcaças e
fezes à produção de secreções rançosas (ácidos graxos com
cadeias curtas) pelas glândulas metatorácicas de machos e de
fêmeas.
Várias espécies de percevejos pentatomídeos, ao se
alimentarem de vagens de soja, preferem as sementes localizadas
mais perto do pedicelo, comparadas às sementes localizadas na
posição mediana ou distal na vagem (PANIZZI et al., 1995).
Aparentemente, a semente na posição mais próxima é preferida por
ser a primeira que o inseto encontra quando caminha sobre a
planta. Entretanto, essa preferência ocorre também em vagens
destacadas das plantas, o que sugere haver outros fatores
influenciando essa escolha.
Em geral, os insetos sugadores de sementes não são
adaptados a utilizar outros alimentos que não sementes [ver itens
Alimento adequado (sementes/frutos) e Alimento menos adequado
(folhas, ramos, tronco)].
Os estudos em nutrição quantitativa para o grupo de insetos
sugadores de sementes, que eram considerados escassos há 20
anos (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987), continuam atualmente
na mesma situação. Essa constatação se deve, pelo menos em
parte, aos hábitos alimentares dos insetos que consomem
quantidades pequenas de nutrientes, na forma líquida, e excretam
fezes líquidas, tornando difícil a estimativa dos diferentes índices
nutricionais.
De maneira geral, ninfas e adultos de heterópteros apresentam
taxas de consumo baixas, taxas de crescimento moderadamente
altas e eficiências de assimilação e crescimento altas, quando
comparados com outros grupos alimentares, como os mastigadores
de folhas (Tabela 1). Em geral, as razões relativas de consumo e
crescimento tendem a declinar com o avanço do desenvolvimento
ninfal e variam em função do sexo, da idade e do estado reprodutivo
(SCRIBER; SLANSKY JUNIOR,1985; SLANSKY JUNIOR; PANIZZI,
1987).
Tabela 1. Utilização quantitativa de alimento de insetos sugadores
de sementes (ninfas de Heteroptera) e mastigadores de folhas
(lagartas de Lepidoptera). Note que, exceto para RCR(1), os valores
para os demais parâmetros são maiores para os insetos sugadores
que para os mastigadores.
Grupo de
insetos e RCR RGR AD NGE
limite
X Intervalo X Intervalo X Intervalo X Intervalo
Sugadores de 0,14– 0,10–

0,36 0,27 73 50–92 89 40–96
sementes 0,58 0,57
Mastigadores 0,31– 0,03–

1,46 0,17 41 12–98 37 2–93
de folhas(2) 6,60 0,80
Caracterização
dos limites
Baixo <1 < 0,1 < 30 < 40
Moderado 1–2 0,1–0,6 30–50 40–60
Alto >2 > 0,6 > 50 > 60

(1)
RCR = taxa de consumo relativo; RGR = taxa de crescimento relativo; AD = digestibilidade aproximada; NGE =
eficiência líquida de crescimento. RCR e RGR estão expressos como mg peso seco/dia/mg peso seco do inseto. AD
e NGE estão expressos como valores percentuais.
(2)
Lepidópteros alimentando-se de folhas de árvores.
Fonte: Slansky Junior e Scriber (1985).
Acasalamento
O comportamento pré-copulatório (cortejo) e de acasalamento
em heterópteros tem sido estudado sob vários aspectos. Esses
comportamentos são influenciados por vários sinais, incluindo a
produção de odores e de sons. Por exemplo, no caso do percevejo-
verde, N. viridula (Pentatomidae), os machos produzem feromônios
sexuais, os quais são importantes para encontrar a fêmea, e que, ao
mesmo tempo, têm um impacto ecológico importante por atrair
moscas parasitas (Tachinidae) (HARRIS; TODD, 1980a; BORGES
et al., 1987; BORGES, 1995). Para essa espécie, a produção de
som é um componente importante no acasalamento, cujas vibrações
são repassadas pelo substrato (planta) (HARRIS et al., 1982; OKL,
1983; OTA; OKL, 1991; OKL et al., 1999, 2000). Os sinais
vibratórios interferem na emissão dos feromônios, e os machos
emitem maiores quantidades de feromônios quando estimulados
com os sons emitidos pelas fêmeas (MIKLAS et al., 2003).
O cortejo do macho, geralmente, ocorre antes do
acasalamento. Entretanto, ligeídeos do gênero Xyonysius cortejam
as fêmeas antes e durante a cópula. O cortejo durante a cópula é
mais elaborado, e o macho move os escleritos genitais de forma a
estimular a fêmea, assumindo posições variadas, tocando e
esfregando as pernas na fêmea (RODRÍGUEZ; EBERHARD, 1994).
Para outra espécie de ligeídeo, Ozophora baranowskii Slater &
O’Donnell, as fêmeas tocam os machos com as pernas traseiras
durante a cópula, isso ocorrendo mais intensamente durante
cópulas de menor duração (RODRÍGUEZ, 1998).
A duração da cópula em heterópteros é muito variada e
depende da temperatura. Por exemplo, a cópula do ligeídeo O.
fasciatus pode durar de 30 minutos (a 38 °C) até 2 dias (a 24,5 °C),
o mesmo ocorrendo com o período pré-copulatório de 6 (a 34,5 °C)
a 15 dias (a 24,5 °C) (ANDRÉ, 1935). Para o pentatomídeo N.
viridula, a cópula pode durar de 1 a 165 horas (HARRIS; TODD,
1980b); para outro pentatomídeo, Bathycoelia thalassina (Herrich-
Schaeffer), esse período varia de 15 minutos a 8 horas, e os
machos tomam a iniciativa em direção às fêmeas (OWUSU-MANU,
1980). Interessante é que a duração da cópula para Corimelaena
extensa (Uhler) (Corimelaenidae) dura, em média, apenas 12
segundos (LUNG; GOEDEN, 1982). Em Dysdercus maurus Distant,
o macho também toma a iniciativa para a cópula, a qual pode durar
até 70 horas (ALMEIDA et al., 1986). As cópulas de maior duração
ocorrem quando os machos estão em maior número do que as
fêmeas, sendo esta, aparentemente, uma estratégia para impedir a
substituição do esperma. A cópula prolongada evita a substituição
do esperma que ocorre com acasalamentos múltiplos (McLAIN,
1981; CARROLL, 1988). Em alguns casos os machos “montam
guarda” para evitar o acasalamento com outros machos, durante o
processo de oviposição, como no caso do ropalídeo J. haematoloma
(CARROLL, 1993).
O acasalamento pode ser influenciado pela fonte nutricional.
Por exemplo, O. fasciatus copula duas vezes mais quando se
alimenta de sementes, do que quando se alimenta de flores ou
partes vegetativas (RALPH, 1976). Já a espécie Dysdercus koenigii
(F.) copula independentemente do seu estado nutricional, mas os
ovos são produzidos somente se os insetos se alimentarem de
sementes de algodão (SHAHI; KRISHNA, 1981).
O acasalamento também é influenciado pelo fotoperíodo. O.
fasciatus copula com mais frequência em fotoperíodos longos e a
escuridão contínua inibe a atividade copulatória (WALKER, 1979).
Entretanto, o pentatomídeo Euschistus conspersus Uhler
apresentou picos de acasalamento às 23 horas, com cerca de 80%
dos insetos, formando agregação em atividade copulatória
(KRUPKE, et al., 2006).
Em geral, os heterópteros copulam com vários parceiros, como
o ligeídeo Lygaeus kalmii (Stål) o qual foi observado copular com
seis parceiros diferentes (EVANS, 1987). Em teoria, cópulas
múltiplas com machos diferentes mantêm o suprimento de esperma
viável e a competição e mistura do esperma promove taxas mais
altas de fertilização dos ovos, resultando no aumento da diversidade
genética da progênie. No caso do pentatomídeo N. viridula, as
fêmeas preferem a poliandria, o que também aumenta a diversidade
genética dos descendentes (McLAIN, 1992). O alidídeo Riptortus
clavatus (Thunberg) apresenta fecundidade e fertilidade maiores
quando as fêmeas acasalam múltiplas vezes do que quando
acasalam uma única vez (SAKURAI, 1996). O coreídeo
Leptoglossus clypealis Heidemann pode copular até 17 vezes
durante sua vida (WANG; MILLAR, 2000).
Em alguns casos, como o coreídeo-asiático-do-bambu,
Notobitus meleagris F., ocorrem agregações para acasalamento,
com um macho formando agregação com várias fêmeas (agregação
chamada de harém); o macho monitora a agregação e demonstra
comportamento agressivo para repelir machos intrusos (MIYATAKE,
2002).
Oviposição
Vários comportamentos de oviposição têm sido estudados. Por
exemplo, o percevejo-verde Nezara viridula (L.) (Pentatomidae), o
qual deposita os ovos em massas com formato hexagonal na
superfície ventral das folhas, apresenta um comportamento curioso,
descrito e ilustrado em detalhes (PANIZZI, 2006). Logo após a
deposição de cada ovo, a massa de ovos é tocada com o último
tarsômero do par de pernas posterior. À medida que ela move a
perna, o tarsômero dobra e o dorso toca o ovo expelido. Para o ovo
seguinte, a fêmea move lateralmente a parte final do abdômen, e o
processo inicia-se novamente, com a expansão das placas genitais,
seguida pela expulsão do ovo e movimento de umas das pernas, do
par posterior, tocando os ovos com o tarsômero como o descrito.
O percevejo ropalídeo Jadera choprai Göllner-Scheiding, que se
alimenta de sementes maduras da planta conhecida por balãozinho,
Cardiospermum halicacabum (Sapindaceae) caídas no solo,
oviposita no solo. A fêmea cava com as pernas dianteiras um
buraco no solo solto, com cerca de 0,5 cm de profundidade,
oviposita e depois cobre os ovos com as partículas do solo. Testes
em laboratório indicaram que em solo arenoso as ninfas foram
capazes de eclodir e atingir a superfície a partir de profundidades de
até 4 cm (PANIZZI et al., 2002).
A oviposição pode ser condicionada por vários fatores,
químicos e físicos. Por exemplo, no caso do pentatomídeo N.
viridula, a oviposição pode ser induzida a ser feita em substratos
artificiais (p. ex., filó estendido), tratado com fitoquímicos obtidos de
plantas de soja (PANIZZI et al., 2004). Entretanto, a oviposição no
filó ou tela, sem tratamento químico, também ocorre, e, no caso do
pentatomídeo Palomena angulosa Motschulsky, os ovos são
geralmente depositados na tela de gaiolas em criação em
laboratório (WADA; HORI, 1997).
Os percevejos sugadores de sementes podem depositar ovos
em massas ou individualmente. Esses dois padrões de depositar os
ovos apresentam vantagens e desvantagens adaptativas (PANIZZI,
2004). Se, por um lado, os ovos depositados em massa são mais
visíveis aos inimigos naturais, o fato de serem colocados em um
único local diminui a probabilidade de serem encontrados por
parasitoides e predadores. Por outro, para os ovos colocados
isoladamente e distribuídos em vários locais, aumenta a chance de
serem localizados pelos inimigos naturais, embora o impacto seja
minimizado pelo fator dispersão. Assim, parece não haver uma
separação clara entre esses dois padrões que permita selecionar
um como o mais vantajoso.
A oviposição incomum sobre o corpo de indivíduos da mesma
espécie pelo pentatomídeo Euschistus heros (F.) e pelo alidídeo N.
parvus foi observada durante a manutenção de colônias dos
percevejos em laboratório. Aparentemente, trata-se do primeiro
registro de oviposição sobre indivíduos da mesma espécie por
essas duas espécies de percevejos (PANIZZI; SANTOS, 2001).
Entre os percevejos fitófagos, esse comportamento é incomum,
sendo relatado para os coreídeos Phyllomorpha laciniata Vill.
(BOLÍVAR, 1894) na Europa e Plunentis porosus Stål na América do
Sul (COSTA LIMA, 1940). No primeiro caso, as fêmeas ovipositam
no dorso de fêmeas e machos um número variável de ovos (1-15)
(KAITALA, 1996) e, no segundo caso, os ovos são depositados no
lado ventral do abdômen de machos. Os machos podem apresentar
comportamento passivo, aceitando a deposição dos ovos, ou podem
rejeitar ou retardar o processo, por se mexerem repetidamente
durante a deposição dos ovos pelas fêmeas (MIETTINEN; KAITALA,
2000).
O percevejo alidídeo N. parvus apresenta um comportamento
interessante de oviposição sobre vagens de guandu, Cajanus cajan,
o qual foi descrito e ilustrado (Figura 5) por Ventura e Panizzi
(2000). Inicialmente, a fêmea permanece imóvel e depois move as
antenas alternadamente para cima e para baixo. Depois, a fêmea
toca a vagem de guandu com as antenas e com a ponta do lábio,
comportamento esse também relacionado com a escolha do
alimento. Em seguida, ela expõe o ovipositor, o qual é passado
sobre a superfície da vagem para encontrar o local mais apropriado
para depositar os ovos. Mecanorreceptores são estimulados e os
ovos depositados nas depressões das vagens, entre os loci das
sementes. Aparentemente, essas depressões conspícuas das
vagens de guandu estimulam os mecanoreceptores (sensilos no
ovipositor). Na soja, esse inseto oviposita preferencialmente na face
inferior (abaxial) dos folíolos, próximo da nervura central (PANIZZI et
al., 1996).
Figura 5. Comportamento de oviposição do percevejo alidídeo,
Neomegalotomus parvus sobre vagens de guandu, Cajanus
cajan: (A) Fêmea permanece imóvel; (B) Fêmea move as
antenas alternadamente para cima e para baixo; (C) Fêmea
toca a vagem de guandu com as antenas; (D) Fêmea toca a
vagem de guandu com a ponta do lábio; (E) Fêmea expõe o
ovipositor, o qual é passado sobre a superfície da vagem para
procurar local mais apropriado para depositar os ovos; e (F)
Ovos são depositados nas depressões das vagens, entre os
loci das sementes.
Fonte: Ventura e Panizzi (2000).
Ilustração: Maurício Ursi Ventura
O ritmo de oviposição está relacionado com a fonte alimentar.

Por exemplo, o percevejo-verde Nezara viridula ao se alimentar de
frutos de ligustro, Ligustrum lucidum (Oleaceae), apresentou picos
de oviposição acentuados, porém ao se alimentar de vagens de
soja, o ritmo de oviposição variou pouco ao longo do período de
oviposição (Figura 6) (PANIZZI; MOURÃO, 1999). Os frutos de
ligustro são reconhecidamente um alimento diferenciado,
aumentando a fecundidade dessa e de outras espécies de
pentatomídeos (PANIZZI et al., 1996, 1998; COOMBS, 2004).
Figura 6. Ritmo de oviposição do percevejo pentatomídeo, Nezara
viridula alimentado com frutos de ligustro, Ligustrum lucidum, ou
frutos de soja, Glycine max. Note que no ligustro ocorrem picos
agudos no ritmo de oviposição, enquanto na soja não, indicando a
maior fecundidade no primeiro alimento.
Fonte: Panizzi e Mourão (1999).
Desenvolvimento ninfal
À medida que as ninfas eclodem dos ovos, aquelas que se
originam de ovos depositados em massas, normalmente ficam sobre
ou ao redor das cascas (córions). Ocorre um misto de estímulos
visuais, olfatórios e táteis, os quais mantêm as ninfas como um
grupo único. Por exemplo, o percevejo-verde N. viridula utiliza
estímulos tácteis para permanecer agregado durante os dois
primeiros dias do primeiro ínstar. Passado esse período, estímulos
químicos (n-tridecano) são utilizados para manter os indivíduos
agregados. Por sua vez, dependendo da concentração, esse
composto químico pode atuar como fator de dispersão do grupo
(LOCKWOOD; STORY, 1985).
Nessa idade (primeiro ínstar), as ninfas agregadas não se
alimentam. Têm ocorrido especulações sobre a possível ingestão de
resíduos das cascas dos ovos ou ingestão de microrganismos
(simbiontes) e/ou água durante o primeiro ínstar. No caso do
pentatomídeo N. viridula, constatou-se no estômago a presença das
bactérias Klebsiella pneumoniae (Schroeter), Enterococcus faecalis
(Andrews & Horder) e Pantoea sp., possivelmente atuando como
simbiontes (HIROSE et al., 2006a). Também, encontrou-se bactéria
nas cascas dos ovos (córions) após a eclosão das ninfas e não nos
ovaríolos, sugerindo a transmissão oral desse simbionte (PRADO et
al., 2006).
Aparentemente, a colônia funciona como um organismo, sendo
a umidade um fator fundamental. Observações em laboratório
indicam que existe um gradiente de umidade que mantém todo o
grupo. Com o decréscimo da umidade, as ninfas começam a se
dispersar, podendo morrer (HIROSE et al., 2006b; ver também item
Umidade relativa do ar). Em geral, as ninfas, agregadas sobre ou ao
redor dos córions, tornam-se mais conspícuas, e, portanto, mais
suscetíveis aos inimigos naturais (ver item Inimigos naturais e
defesa).
Ao contrário de ninfas originárias de massas de ovos, as
provenientes de ovos isolados abandonam os córions logo após a
emergência, tendem a se alimentar e, normalmente, não se
agrupam. Embora não exista uma evidência completa de que essas
ninfas de primeiro ínstar, originárias de ovos isolados, se alimentem
na presença de diferentes alimentos respondem de forma diferente.
Por exemplo, ninfas de primeiro ínstar do alidídeo N. parvus não
apresentam mortalidade na presença de sementes maduras de soja;
já na presença de sementes verdes de soja a mortalidade foi de
16,7%. Com vagens verdes de soja e feijão, Phaseolus vulgaris, e
sementes maduras de tremoço, Lupinus luteus, a mortalidade ninfal
foi <1,7%; e com ramos e folhas de soja a mortalidade ninfal foi de
2,5% e 5,0%, respectivamente (PANIZZI, 1988). Esses dados
sugerem que, para essas ninfas de primeiro ínstar, poucos
nutrientes e água são ingeridos e que, na maioria dos alimentos,
mesmo os menos adequados, como os tecidos vegetativos, as
ninfas se desenvolvem bem. Mesmo na ausência de alimento, as
ninfas de N. parvus conseguem atingir o segundo ínstar, utilizando
as reservas nutricionais obtidas na fase embrionária (A.R. PANIZZI,
observação pessoal). Em outra espécie de alidídeo, Megalotomus
quinquespinosus Say, o primeiro ínstar é mencionado que não se
alimenta (YONKE; MEDLER, 1965). Ninfas de primeiro ínstar do
ropalídeo J. choprai alimentam-se de sementes maduras de
balãozinho, Cardiospermum halicacabum (Sapindaceae), uma erva
daninha de campos de soja do Sul do Brasil (PANIZZI; HIROSE,
2002). O tempo de desenvolvimento ninfal e a sobrevivência podem
ter grande variabilidade, dependendo das características do
alimento (ver item Alimento adequado).
Dispersão de ninfas e adultos e escolha do

hospedeiro
Assim que as ninfas alcançam a fase adulta, os percevejos
estão prontos para iniciar a colonização de novas áreas por meio da
dispersão pelo voo. Embora as ninfas de heterópteros possam se
dispersar do local da oviposição, elas podem apenas cobrir
distâncias relativamente pequenas. Por exemplo, ninfas do
percevejo-verde, N. viridula, e do percevejo-verde-pequeno, P.
guildinii, movem-se por até 12 m do ponto inicial, durante seu
desenvolvimento em campos de soja. As ninfas movem-se mais no
sentido longitudinal do que no sentido transversal das fileiras de soja
(Figura 7). A maior distância é percorrida por ninfas do 4º e 5º ínstar,
quando o comportamento gregário diminui (PANIZZI et al., 1980).
Figura 7. Número de ninfas recapturadas em 8, 12, 16, 20 e 24 dias
em diferentes distâncias do ponto de soltura, após a sua liberação
em campo de soja: (A, B) Piezodorus guildinii no sentido longitudinal
e transversal às fileiras, respectivamente; (C, D) Nezara viridula no
sentido longitudinal e transversal às fileiras, respectivamente.
Fonte: Panizzi et al. (1980).
Os adultos dos heterópteros são os responsáveis pela maior

parte da dispersão, e várias espécies são conhecidas em não
apenas se dispersar, mas migrar, como os percevejos dos cereais,
no Oriente Médio, conhecidos por sunn pests ou soun pests –
pentatomídeos do gênero Aelia (PANIZZI et al., 2000) e
escutelarídeos do gênero Eurygaster (JAVAHERY et al., 2000).
Outras espécies dispersam pelo voo entre plantas hospedeiras
arbóreas, tais como o pentatomídeo Bathycoelia thalassina (Herrich-
Schaeffer), praga do cacau na África (OWUSU-MANU, 1977).
Adultos do percevejo-verde-pequeno, P. guildinii é relatado por se
dispersar por distâncias maiores do que o percevejo-verde, N.
viridula, e fêmeas de ambas as espécies voam distâncias maiores
do que os machos (COSTA; LINK, 1982). A dispersão entre plantas
hospedeiras também é mediada pelo grau de desenvolvimento das
vagens e sementes, como no caso do coreídeo Clavigralla
tomentosicollis Stål colonizando feijão-caupi, Vigna unguiculata
(DREYER; BAUMGÄRTNER, 1997).
Assim que os percevejos alcançam outras áreas, eles iniciam a
procura de hospedeiros preferidos. Apesar de serem, em geral,
polífagos, existe uma associação mais estreita com certas espécies
de plantas em particular. Por exemplo, entre os membros da família
Alydidae, os Leptocorisinae alimentam-se essencialmente de
gramíneas, já os Alydinae preferem as leguminosas (SCHAEFER;
MITCHELL, 1983). O pentatomídeo N. viridula prefere leguminosas
e brássicas (TODD; HERZOG, 1980); outro pentatomídeo, Edessa
meditabunda (F.), prefere leguminosas e solanáceas (SILVA et al.,
1968); e pentatomídeos dos gêneros Chinavia (Acrosternum)
tendem a se associar com leguminosas, enquanto as espécies dos
gêneros Aelia, Mormidea e Oebalus preferem se alimentar de
gramíneas (PANIZZI et al., 2000).
No processo de escolha da planta hospedeira, vários órgãos
são utilizados, como os olhos, as antenas e os palpos.
Características físicas e químicas da planta farão com que ela seja
aceita ou não. Uma série de comportamentos demonstrados pelos
percevejos está associada com o aceite do hospedeiro, e esses
comportamentos têm intensidade variável, dependendo da
adequabilidade do alimento envolvido. Por exemplo, o alidídeo N.
parvus possui nas antenas sensilos mecanorreceptores e olfativos
(Figura 8) os quais auxiliam na localização e no reconhecimento da
planta hospedeira, preferindo, por exemplo, sementes/vagens
maduras de guandu, Cajanus cajan, em comparação com sementes
imaturas (VENTURA; PANIZZI, 2005). O tempo de tocar o alimento
com as antenas pelo alidídeo N. parvus variou de 137 segundos, em
vagem de soja, a 102 segundos em vagem de feijão, e a 82
segundos em vagem de guandu, o que significa que o último
alimento é aceito mais rapidamente. A frequência de prova do
alimento também variou de 46% a 71,8% e a 100% nessas plantas,
respectivamente, novamente indicando que o guandu é o preferido
(VENTURA et al., 2000). Sensilos presentes no lábio (Figura 9)
estão envolvidos no processo de aceite do alimento, funcionando
como receptores do gosto.
Figura 8. Sensilos mecanorreceptores e olfativos presentes nas
antenas do percevejo alidídeo, Neomegalotomus parvus: (A) Sensilo
em soquete flexível (bar = 20 µm); (B) Sensilo com a ponta em bisel
(bar = 2 µm); (C) Segmento apical da antena com vários tipos de
sensilo (20 µm); (D) Sensilo tipo “peg” em cavidade ( bar = 2 µm);
(E) Sensilo tipo “bristle” com buracos na base (bar = 20 µm); e (F)
Poros múltiplos em sensilo do segmento terminal da antena (bar =
500 µm)
Fonte: Ventura e Panizzi (2005).
Fotos: Maurício Ursi Ventura
Figura 9. Sensilo na extremidade do aparelho bucal (lábio) de
ninfas de segundo ínstar do percevejo alidídeo,
Neomegalotomus parvus (bar = 10 µm).
Fonte: Ventura et al. (2000).
Foto: Maurício Ursi Ventura
Inimigos naturais e defesa

Os insetos sugadores de sementes são atacados por uma
grande variedade de inimigos naturais, incluindo artrópodes
parasitoides e predadores, répteis, anfíbios, pássaros, mamíferos e
fungos (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).
Entre os artrópodes que atacam os hemípteros sugadores de
sementes, os parasitoides de ovos constituem um dos principais
grupos. Por exemplo, os pentatomídeos fitófagos associados à
cultura da soja, são atacados, pelo menos, por 12 espécies de
microhimenópteros, só na América do Sul. Destes, Trissolcus
basalis (Wollaston) e Telenomus mormideae Costa Lima são as
espécies principais. Entre os parasitoides de adultos, as moscas da
família Tachinidae se destacam pela sua abundância e diversidade.
Na América do Norte, pelo menos 13 espécies de taquinídeos são
encontradas em campos de soja, com destaque para Trichopoda
pennipes (F.). Na América do Sul, a espécie Eutrichopodopsis nitens
Blanchard é o parasitoide de adulto mais importante do percevejo N.
viridula (CORRÊA-FERREIRA, 1984, 1986; PANIZZI; SLANSKY
JUNIOR, 1985a).
Características das plantas, tais como a arquitetura e os odores
dos insetos, são importantes para a localização do hospedeiro pelos
parasitoides. Por exemplo, a mosca T. pennipes é atraída mais aos
machos do que às fêmeas de N. viridula, em resposta a um
feromônio de agregação emitido pelo macho (HARRIS; TODD,
1980a). Também os parasitoides de ovos podem utilizar os odores
dos hospedeiros para localizá-los (SALES et al., 1978; STADDON,
1986). O percevejo N. viridula, alimentando-se de plantas com o
hábito de crescimento ereto, as quais apresentam as vagens mais
ou menos expostas, é parasitado em maior proporção pela mosca T.
pennipes, do que quando se alimenta de plantas com hábito de
crescimento prostrado (TODD; LEWIS, 1976). N. viridula é menos
abundante em plantas acamadas, do que em plantas em posição
vertical (LINK; STORCK, 1978). Também, N. viridula é menos
suscetível ao ataque da mosca E. nitens, quando presente na planta
hospedeira alternativa mamona, Ricinus communis.
(Euphorbiaceae), do que quando utiliza a erva rubim, Leonurus
sibiricus (Lamiaceae) (PANIZZI, 1989). As possíveis razões para
explicar esse resultado incluem a altura da planta (mamona tem de
1 m a 3 m, enquanto o rubim tem menos de 1 m, o que o tornaria os
insetos na mamona ao menor alcance das moscas), a abundante e
relativamente duradoura floração do rubim, que pode oferecer maior
proteção às moscas, quando comparado ao habitat mais exposto
formado pelas comunidades de plantas de mamona. Ainda, fatores
abióticos como temperatura, umidade relativa e intensidade
luminosa, nos diferentes habitats em questão, podem estar
influenciando a variação no grau de parasitismo das moscas aos
percevejos. No caso das comunidades de plantas de mamona, a
temperatura e a penetração de luz são menores do que nas
associações de plantas de rubim. Finalmente, a presença
simultânea de várias espécies de percevejos, sendo que uma das
espécies é normalmente atacada por um determinado parasita,
pode resultar em casos de parasitismo em espécies que, de outra
forma, não seriam atacadas (PANIZZI; SMITH, 1976; PANIZZI;
SLANSKY JUNIOR, 1985c).
Com relação aos artrópodes predadores de hemípteros
sugadores de sementes, poucos dados existem na literatura. As
formigas carnívoras parecem ser os predadores predominantes do
percevejo N. viridula em campos de soja (RAGSDALE et al., 1981;
KRISPYN; TODD, 1982; STAM et al., 1987), além da ocorrência de
casos esporádicos de predação de percevejos fitófagos por
pentatomídeos predadores dos gêneros Tynacantha (PANIZZI;
SMITH, 1976) e Podisus (LOCKWOOD; STORY, 1986a).
O impacto dos inimigos naturais em populações dos percevejos
sugadores de sementes não tem sido quantificado claramente.
Entretanto, sua remoção de campos de soja, com o uso de
inseticidas, causa forte ressurgência das pragas, sugerindo que os
inimigos naturais são fundamentais na regulação das populações
dos insetos sugadores nesse agroecossistema. Por exemplo,
Moreira e Becker (1986) encontraram um ataque de predadores em
17,3% e de parasitoides em 24,0% do total de ovos de N. viridula
expostos em campo de soja.
As várias espécies de hemípteros sugadores de sementes
desenvolveram os mais variados mecanismos de proteção contra a
ação dos inimigos naturais. Esses mecanismos incluem o
comportamento críptico (mimetismo), secreções de defesa, cuidado
parental, isolamento de substâncias tóxicas (aleloquímicos),
coloração de advertência ou aposemática e comportamento
gregário. Talvez, o mecanismo de defesa mais estudado seja o
apresentado por O. fasciatus. Esse inseto isola substâncias
químicas, conhecidas por glicosídeos cardíacos, das plantas do
gênero Asclepias, as quais são tóxicas aos vertebrados. Os
diferentes aspectos do isolamento dos glicosídeos cardíacos por
este hemíptero têm sido estudados por vários autores, incluindo:
glicosídeos como a base química para a identificação da planta
hospedeira, obtenção e distribuição desses compostos no corpo,
efeito do conteúdo de glicosídeos nas sementes sobre o
crescimento do inseto, obtenção (isolamento ou captura) dos
glicosídeos versus suas concentrações na fonte alimentar,
mecanismos de isolamento, e permeabilidade do intestino médio à
absorção de glicosídeos, entre outros (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI,
1987).
Insetos com a coloração aposemática, isto é, coloração vistosa,
como a mencionada para O. fasciatus (KUTCHER, 1971) e para
ninfas do coreídeo Thasus acutangulus Stål (ALDRICH; BLUM,
1978), possuem o hábito de se agrupar e acredita-se que isto
aumente o efeito da coloração de advertência. Em adição, o hábito
gregário, além de auxiliar na sobrevivência, por aumentar a
eficiência de assimilação, pode desencorajar a ação de predadores.
O tamanho do grupo e o efeito do alimento variam entre espécies
aposemáticas. Por exemplo, o ligeídeo Lygaeus equestris L. foi
menos sujeito à ação de predadores na sua planta hospedeira do
que em planta alternativa; já para o ligeídeo Tropidothorax
leucopterus Goeze isso não ocorreu, isto é, foi igualmente predado
independentemente da planta hospedeira; entretanto, ambas as
espécies foram menos predadas quando as ninfas estavam
agregadas do que quando isoladas (TULLBERG et al., 2000).
O comportamento críptico ou adaptação à coloração do
substrato tem sido sugerido que ocorre entre os hemípteros
sugadores de sementes. Por exemplo, adultos do pentatomídeo
Thyanta perditor (F.) permanecem verdes quando se alimentam de
plantas verdes de picão (Bidens pilosa) ou de plantas verdes de
trigo (Triticum aestivum), mas tornam-se marrons quando se
alimentam de panículas de trigo em maturação, sugerindo uma
possível adaptação à coloração do substrato (PANIZZI; HERZOG,
1984). Fenômeno semelhante tem sido descrito ocorrer em Thyanta
calceata (Say), sendo verde no verão e marrom no outono, com os
adultos sendo capazes de trocar de coloração, induzidos pelo
comprimento do fotoperíodo (McPHERSON, 1977a, b).
As secreções de defesa dos hemípteros desempenham papel
importante na sua proteção contra a ação de predadores e têm sido
estudadas por diversos autores (ALDRICH, 1988). Dependendo da
quantidade com que essas substâncias são liberadas, elas podem
agir como feromônio de alarme ou agregação (ISHIWATARI, 1974,
1976).
Os membros da família Pentatomidae são vulgarmente
conhecidos como “fede-fede” por causa do odor desagradável das
suas secreções. Esses insetos têm sido mencionados como sendo
de gosto ruim aos seus predadores. Por exemplo, o pentatomídeo
Euschistus conspersus Uhler, quando oferecido a pássaros, causa
um comportamento de excitação e uma preparação da presa
prolongada e hesitante, em contraste com o comportamento calmo
no consumo de minhocas. Em adição ao gosto ruim, E. conspersus
apresenta coloração críptica ou de camuflagem e, quando
perturbado, deixa-se cair no solo para escapar de uma possível
predação (ALCOCK, 1973). Este último comportamento tem sido
mencionado em ninfas do ligeídeo L. kalmii (SIMANTON; ANDRÉ,
1936), bem como em ninfas dos pentatomídeos N. viridula e P.
guildinii (PANIZZI, observação pessoal).
Outro mecanismo de defesa é o demonstrado por fêmeas que
protegem os ovos ou ninfas jovens da ação de inimigos. Por
exemplo, as fêmeas do pentatomídeo Antiteuchus tripterus
limbativentris Ruckes protege os ovos e as ninfas de primeiro ínstar.
A proteção dos ovos aumenta em muito a sua sobrevivência, mas
ao se posicionar sobre os ovos, as fêmeas acabam facilitando a
localização da postura pelos parasitoides, os quais são capazes de
parasitar os ovos da periferia da postura (EBERHARD, 1975). Para
outra espécie de percevejo, Elasmucha grisea L.
(Acanthosomatidae), a eficiência da guarda dos ovos é de cerca de
100% e somente predadores são capazes de destruir os ovos. O
comportamento de defesa, além de a fêmea posicionar-se sobre a
postura, inclui diversos tipos de movimentos do corpo e a batida
acelerada das asas (MELBER et al., 1980). Elasmucha putoni Scott
também protege os ovos e ninfas jovens permanecendo sobre eles
(HONBO; NAKAMURA, 1985). O cidnídeo Parastrachia japonensis
Scott mantém guarda de ovos e ninfas contra predadores
(NOMAKUCHI et al., 2001). Fêmeas de D. maurus cobrem a postura
com areia após a oviposição no solo, comportamento observado em
laboratório (ALMEIDA; XEREZ, 1986) que sugere uma estratégia de
defesa. O mesmo comportamento foi observado para percevejos
ropalídeos, os quais cavam o solo, ovipositam e cobrem os ovos
(CARROLL, 1988; PANIZZI et al., 2002). Ninfas agrupadas do
pentatomídeo N. viridula sofrem menos predação pelo hemíptero
Podisus maculiventris Say e pela formiga Solenopsis invicta Buren
(LOCKWOOD; STORY, 1986a). O percevejo Diactor bilineatus (F.)
(Coreidae), praga do maracujá (Passiflora spp.), quando capturado,
solta as pernas traseiras. Talvez por causa da capacidade de se
livrar das pernas, tal inseto apresenta o último par de pernas bem
maior que os demais e com expansões laterais conspícuas, o que
pode ser também interpretado como uma estratégia de defesa
(J.C.M. CARVALHO, comunicação pessoal a A.R., Panizzi).
Finalmente, certos percevejos com hábitos migratórios o fazem à
noite (McDONALD; FARROW, 1988), o que poderia ser interpretado
como uma tentativa de escapar da ação de predadores diurnos.
Os percevejos coreídeos apresentam comportamentos de
defesa de vários tipos (MITCHELL, 2000). A espécie Leptoglossus
zonatus (Dallas) tem um comportamento curioso, que consiste em
voar e pousar sobre objetos ou pessoas que se aproximam do seu
habitat. Esse comportamento é acentuado num primeiro momento,
mas tende a diminuir com o passar do tempo até desaparecer
(PANIZZI, 2004).
Outro aspecto referente à defesa dos percevejos contra
inimigos naturais diz respeito ao modo de vida das diferentes
espécies, com relação aos hábitos alimentares. Por exemplo, o
percevejo-verde, N. viridula, por ser extremamente polífago e se
alimentar o ano todo em áreas que apresentam inverno ameno,
acaba sendo parasitado, em massa, por moscas Tachinidae,
principalmente quando se concentram em poucas espécies de
plantas hospedeiras nos meses de outono-inverno; já o percevejo-
marrom, E. heros, por ser menos polífago e se abrigar na palhada
no outono-inverno, escapa ao parasitismo das moscas (PANIZZI;
OLIVEIRA, 1999). Essas moscas da família Tachinidae são
polífagas e podem parasitar também percevejos com corpo
pequeno, como o pentatomídeo P. guildinii (PANIZZI; SLANSKY
JUNIOR, 1985c) ou mesmo alidídeos com corpo afilado como o
percevejo-formigão, N. parvus (SANTOS; PANIZZI, 1997), mas
esses eventos são raros, possivelmente, representam casos de
“enganos de oviposição” por parte das moscas que, em alguns
casos, não avaliam corretamente se o percevejo hospedeiro é ou
não adequado para o desenvolvimento da larva e produção de um
adulto normal.
Impacto de fatores bióticos (alimento)

no desempenho dos heterópteros
Alimento adequado (sementes/frutos)

As variações quanto à composição nutricional das
sementes/frutos e a presença de compostos secundários ou
aleloquímicos, bem como as diferentes características físicas e
estruturais das sementes e/ou frutos fazem com que as ninfas e os
adultos dos heterópteros tenham um desempenho variável.
Ninfas
Conforme o alimento, o tempo de desenvolvimento ninfal e a
sobrevivência podem ter grande variabilidade. Por exemplo, o tempo
de desenvolvimento das ninfas (2º ao 5º ínstares) do alidídeo N.
parvus variou de 17,3 dias a 34,1 dias, e a mortalidade ninfal variou
de 12,5% a 93,3% (Tabela 2). Esses dois parâmetros são afetados
não somente pela espécie de planta utilizada como alimento, mas
também pelo grau de maturação dos frutos e se as sementes estão
ou não expostas ou protegidas pelas paredes das vagens, como nas
leguminosas. Em geral, em sementes maduras expostas, as ninfas
apresentam melhor desempenho do que em sementes/vagens
imaturas. Por exemplo, sementes maduras de guandu são utilizadas
para criar o inseto em laboratório, os quais se reproduzem com
muita facilidade nesse alimento (VENTURA; PANIZZI, 1997).
Para o percevejo-verde, N. viridula, o tempo de
desenvolvimento ninfal variou de 22,0 a 50,2 dias, e a mortalidade
ninfal variou de 0% a 100%, com a maioria dos valores ficando no
intervalo de 22 dias a 26 dias e de 15% a 30% de mortalidade no
alimento preferido, a soja (Tabela 2).
Para o percevejo-verde-pequeno, P. guildinii, o tempo de
desenvolvimento ninfal variou de 18,2 a 30,3 dias, e a mortalidade
ninfal foi de 12,5% a 94,4%. Os melhores resultados foram
observados nas leguminosas anileiras (Indigofera endecaphylla e I.
truxillensis) e em sesbania, S. aculeata (Tabela 2).
Para o percevejo pentatomídeo Loxa deducta (Walker) o tempo
de desenvolvimento ninfal variou de 35,8 dias a 56,6 dias, e a
mortalidade ninfal variou de 17,1% a 82,6%, com um desempenho
melhor em frutos de ligustro ou alfeneiro, Ligustrum lucidum
(Oleaceae) (Tabela 2).
Tabela 2. Tempo de desenvolvimento e de mortalidade de ninfas de

algumas espécies de heterópteros sugadores de sementes,
alimentando-se de diferentes espécies de plantas hospedeiras
(cultivadas ou não cultivadas).
Espécie/hospedeiro(1) Dias(2) Mortalidade Referência
Euschistus heros
Cajanus cajan 22,1–22,8 25,0 Panizzi e Oliveira, 1998

Euphorbia heterophylla 20,8–21,3 21,5 Pinto e Panizzi, 1994
Glycine max 23,1–23,9 28,6
G. max 23,9 16,5 Villas Bôas e Panizzi ,1980
G. max 21,1–22,0 17,5 Panizzi e Oliveira, 1998
Loxa deducta
Glycine max 35,8 68,8 Panizzi e Rossi, 1991a
Leucaena leucocephala 56,0–56,6 82,6
Ligustrum lucidum 49,1 17,1 Panizzi et al., 1998
Neomegalotomus parvus
Cajanus cajan vagens imaturas 18,8–19,4 17,1 Santos e Panizzi, 1998
C. cajan vagens maduras 19,4–20,1 25,8
C. cajan sementes maduras 17,4–19,3 12,5
Dolichos lablab sementes mad. 20,0–21,3 13,3
Glycine max vagens imaturas 20,4–23,3 77,5
17,3–18,3 78,3 Panizzi, 1988
G. max vagens maduras 21,0–24,5 77,5
G. max sementes maduras 19,0–22,3 12,5
23,1–24,9 51,7 Panizzi, 1988
G. max sementes imaturas 18,8–19,9 65,0
Lupinus luteus vagens imaturas 27,7 93,3
Phaseolus vulgaris vagens imaturas 31,0–34,1 81,7
Nezara viridula
Brassica kaber 26,1–27,5 25,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
Cassia fasciculata 29,4 42,0 Jones, 1979
– 100,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
C. occidentalis 26,7 0,0 Jones, 1979
Crotalaria lanceolata 27,2–33,9 85,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
C. spectabilis 37,3 2,0 Jones, 1979
Croton glandulosus 43,5 80,0
Datura stramonium plantas(3) 38,7 59,5 Velasco e Walter, 1992
Desmodium canum – 100,0 Panizzi e Rossini, 1987
D. tortuosum 22,0–23,5 65,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
Ebelmoschus esculentus 33,5 10,0 Jones, 1979
Glycine max 26,2–26,3 60,0 Panizzi e Alves, 1993
G. max 25,2–27,8 28,9 Panizzi e Rossini, 1987

G. max 25,9–26,0 15,0 Panizzi e Saraiva,1993
G. max 23,0 2,0 Jones, 1979
G. max 22,9–23,2 22,5 Panizzi e Slansky Junior, 1991
G. max 22,3–23,4 20,0 Panizzi et al., 1996
G. max plantas(3) 32,8 25,5 Velasco e Walter, 1992
G. wightii 25,0–27,5 93,3 Panizzi e Rossini, 1987
Indigofera hirsuta – 100,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
Leonurus sibiricus 30,4-31,9 25,0 Panizzi e Meneguim, 1989
Lepidium virginicum – 100,0 Jones, 1979

(4) 26,9–30,1 38,7 Panizzi et al., 1996
Ligustrum lucidum
Macroptilium lathyroides plantas 33,5 61,7 Velasco e Walter, 1992
Melilotus indica plantas(3) 47,6 63,7
Physalis virginiana plantas(3) 47,5 65,0
Prunus serotina 29,3 78,0 Jones, 1979
Raphanus raphanistrum 35,4–39,3 56,2 Panizzi e Saraiva, 1993
27,5 2,0 Jones, 1979
Rapistrum rugosum plantas(3) 44,1 65,2 Velasco, Walter, 1992
Ricinus communis 42,3–42,6 60,2 Panizzi e Meneguim, 1989
R. communis plantas(3) 50,2 86,5 Velasco e Walter, 1992
Sesbania aculeata – 100,0 Panizzi e Rossini, 1987
S. emerus 20,3-20,8 10,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
S. vesicaria sementes imaturas 20,5-22,2 40,0
S. vesicaria vagens – 100,0
Trifolium repens plantas(3) 64,0 98,4 Velasco e Walter, 1992
Piezodorus guildinii
Cajanus cajan 22,5–25,3 94,4 Panizzi et al., 2000
Crotalaria lanceolata 18,2–18,7 64,0 Panizzi et al., 2002
Glycine max 19,7 – Panizzi e Smith,1977
22,4–23,0 57,7 Panizzi et al., 2000
20,0–23,0 88,0 Panizzi et al., 2002
Indigofera endecaphylla 21,9–22,0 12,5 Panizzi, 1992
I. hirsuta 24,9–25,9 58,3
I. suffruticosa 28,5–30,3 84,2
I. truxillensis 22,0–22,3 26,7

Sesbania aculeata 22,2–22,6 25,0 Panizzi, 1987
(1)
Todos os alimentos são frutos, exceto os que estão explicitados como outra estrutura de planta ou como sendo a
planta inteira.
(2)
Do segundo ínstar a adulto.
(3)
Plantas em frutificação.
(4)
Referido erroneamente como L. japonicum.
Fonte: adaptado de Panizzi (1997).
O percevejo-marrom, E. heros, é outro pentatomídeo que

também mostrou variabilidade quanto ao tempo de desenvolvimento
ninfal e mortalidade em função do alimento, mas em menor
intensidade, comparado com as espécies discutidas anteriormente.
É interessante como esse fato ilustra muito bem as diferenças
marcantes que existe entre as várias espécies de percevejos,
mesmo dentro da mesma família.
Adultos
A produção de ovos é altamente variável e depende,
basicamente, da qualidade do alimento ingerido. Por exemplo, a
fecundidade do percevejo-marron, Euschistus heros (F.) variou de
zero, ao se alimentar do carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum
hispidum a 287,2 ovos/fêmea, ao se alimentar de soja, com valores
intermediários quando outros alimentos de outras plantas
hospedeiras foram utilizados (Tabela 3).
Tabela 3. Fecundidade e longevidade de algumas espécies de

heterópteros sugadores de sementes, alimentando-se de diferentes
espécies de plantas hospedeiras (cultivadas ou não cultivadas).
Espécie/hospedeiro(1) Ovo/fêmea Longevidade (F-M) Referência
Euschistus heros
Acanthospermum hispidum plantas(2) 0 Panizzi e Rossi, 1991a
62,2–41,8
Cajanus cajan 119,4 Panizzi e Oliveira, 1998

–
Euphorbia heterophylla 61,7 Pinto e Panizzi, 1994
Glycine max 127,1 Malaguido e Panizzi, 1999
50,9–64,2
197,8 Panizzi e Oliveira, 1998
287,2 Villas Bôas e Panizzi, 1980
71,8–119,9
Helianthus annuus 88,2 Malaguido e Panizzi, 1999
57,0–53,4
Loxa deducta
Glycine max 27,0 Panizzi e Rossi, 1991b
20,0–15,6
Leucaena leucocephala 65,6
33,9–18,5
Ligustrum lucidum 236,0 Panizzi et al., 1998
61,9–54,4
Cajanus cajan vagens imaturas 55,8 Santos e Panizzi, 1998
13,9–17,7
C. cajan vagens maduras 117,9
30,7–49,3
C. cajan sementes maduras 99,8
49,9–45,4
Dolichos lablab sementes maduras 68,1
29,2–37,5
Glycine max vagens imaturas 23,2
15,3–18,8
63,5 Panizzi, 1988
28,4–24,8
G. max vagens maduras 69,1 Santos e Panizzi, 1998
15,1–36,2
G. max sementes maduras 69,1

41,2–45,8
107,6 Panizzi, 1988
39,3–45,4
Lupinus luteus vagens imaturas 12,0
13,5–14,2
Phaseolus vulgaris vagens 13,7
27,8–23,9
Nezara viridula
Acanthospermum hispidum plantas(2) 0 Panizzi e Rossi, 1991a
7,8–6,1
Brassica kaber 107,4 Panizzi e Meneguim, 1989
40,1–33,7
Crotalaria lanceolata 29,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
18,4–12,2
Datura stramonium plantas(2) 30,8c Velasco e Walter, 1992
Desmodium tortuosum 61,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
25,4–35,7
Glycine max 67,7 Panizzi et al., 1996
32,6–29,9
G. max 99,3 Panizzi e Alves, 1993
42,2–47,9
G. max 110,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
35,6–41,3
G. max 139,7 Panizzi e Hirose, 1995b
30,0–40,0
G. max 203,7 Panizzi e Saraiva, 1993
47,0–65,0
(2)
G. max plantas 124.8(3) Velasco e Walter, 1992
Leonurus sibiricus 91,7 Panizzi e Meneguim, 1989
62,0–55,6
Ligustrum lucidum(4) 256,5 Panizzi et al., 1996
40,4–31,1
Macroptilium lathyroides plantas(2) 0 (3) Velasco e Walter, 1992
Physalis virginiana plantas(2) 56,8(3)
Raphanus raphanistrum 68,8 Panizzi e Saraiva, 1993
54,5–30,0
Rapistrum rugosum plantas(2) 94,3 Velasco e Walter, 1992
Ricinus communis 0 Panizzi e Meneguim, 1989
24,9–16,1
R. communis plants(2) 95,0 Velasco e Walter, 1992
Sesamum indicum 297,9 Panizzi e Hirose, 1995b
64,0–60,0
Sesbania emerus 273,9 Panizzi e Slansky Junior, 1991
S. vesicaria 40,0
16,9–20,8
Trifolium repens plantas(2) 0 Velasco e Walter, 1992
Triticum aestivum 0 Panizzi, 1997
Cajanus cajan 11,0 Panizzi et al., 2000
26,2–26,4
Crotalaria lanceolata 36,3 Panizzi et al., 2002
34,7–34,6
C. lanceolata 58,2 Panizzi e Slansky Junior, 1985b
Glycine max 28,0 Panizzi e Slansky Junior, 1991
51,2–88,1
G. max plantas(2) 31,1 Panizzi e Smith, 1977
41,2–34,0
G. max 72,2 Panizzi et al., 2000

19,1–35,7
G. max 78,7 Panizzi et al., 2002
29,5–28,1
Indigofera endecaphylla 315,5 Panizzi, 1992
111,7–83,4
I. hirsuta 115,2
42,5–38,3
I. hirsuta 204,8 Panizzi e Slansky Junior, 1985b
I. suffruticosa 196,7 Panizzi, 1992
15,9–25,6
I. truxillensis 507,7
67,9–52,3
Sesbania aculeata 205,1 Panizzi, 1987
(1)
Todos os alimentos são frutos, exceto os que estão explicitados como outra estrutura de planta ou como sendo a
planta inteira.
(2)
Plantas em frutificação.
(3)
Ninfas/fêmea.
(4)
Referido erroneamente como L. japonicum.
Fonte: adaptado de Panizzi (1997).
Para outro pentatomídeo, L. deducta, a fecundidade variou de

27 ovos/fêmea, em soja, para quase dez vezes mais (236
ovos/fêmea) em ligustro, L. lucidum. Essa planta é conhecida ser
colonizada por mais de 12 espécies de pentatomídeos na região
subtropical do Brasil (PANIZZI; GRAZIA, 2001).
Para o percevejo alidídeo, N. parvus, a fecundidade variou de
12 ovos/fêmea em vagens imaturas de tremoço, L. luteus a 117,9
ovos/fêmea, em vagens maduras de guandu, C. cajan. Na maioria
dos alimentos, a fecundidade se mostrou com valores
intermediários, e, em geral, as sementes/frutos maduros
proporcionaram uma fecundidade maior do que sementes/frutos
verdes (Tabela 3). Isso significa que não somente a planta
hospedeira irá afetar a fecundidade como também o grau de
maturação da suas sementes/frutos.
O extremamente polífago percevejo-verde, N. viridula, também
mostrou variabilidade na fecundidade, de zero ovo/fêmea, ao se
alimentar de plantas temporárias, até 297,9 ovos/fêmea ao se
alimentar de gergelim, Sesamum indicum (Tabela 3). Fecundidade
alta semelhante também tem sido observada para fêmeas
alimentando-se de sesbania, Sesbania emerus (273,9 ovos/fêmea)
e de ligustro, L. lucidum (256,5 ovos/fêmea). Na maioria das plantas,
entretanto, a fecundidade variou de 50 ovos/fêmea a 100
ovos/fêmea.
O menos polífago percevejo-verde-pequeno, Piezodorus
guildinii (Westwood) produz de 11 ovos/fêmea, ao se alimentar de
guandu, até cerca de 50 vezes mais ovos, ao se alimentar da
anileira, I. truxillensis (507,7 ovos/fêmea). Essa tremenda
variabilidade na fecundidade desse percevejo ilustra a importância
da qualidade do alimento ingerido.
A longevidade dos hemípteros sugadores de sementes tem sido
estudada em muitas espécies, e ela varia de acordo com o sexo, a
atividade sexual e a qualidade nutricional do alimento (Tabela 3). Em
muitas ocasiões, os machos são mencionados viver mais tempo do
que as fêmeas, como por exemplo, no caso de Nysius vinitor
Bergroth (Lygaeidae), O. fasciatus e Euschistus heros (F.) (KEHAT;
WYNDHAM, 1972; SLANSKY JUNIOR, 1980; VILLAS BÔAS;
PANIZZI, 1980; MALAGUIDO; PANIZZI, 1999). Redução na
longevidade de fêmeas em reprodução parece ser decorrente do
estresse causado pela oviposição. A produção de ovos, pelo fato de
desviar os nutrientes e a energia da manutenção das fêmeas,
reduziria o tempo de vida (SLANSKY JUNIOR, 1980). Lener (1967)
observou que a longevidade média de fêmeas e machos virgens de
O. fasciatus foi o dobro daquela observada para indivíduos que
copularam, e sugeriu que a atividade sexual reduziu a longevidade
dos insetos. Panizzi e Smith (1977) encontraram longevidade
semelhante ente os sexos de P. guildinii alimentando-se de vagens
de soja. Também para os percevejos Acrosternum hilare (MINER,
1966), T. perditor (PANIZZI; HERZOG, 1984) e L. hesperus (AL-
MUNSHI et al., 1982), e para muitas outras espécies de insetos de
diferentes ordens (ROMOSER, 1973), existem ou pequenas
diferenças na longevidade de machos e fêmeas, ou as fêmeas
vivem por um tempo maior do que os machos. Claramente, estudos
adicionais são necessários para melhor avaliar a hipótese do
impacto da oviposição na redução da longevidade das fêmeas.
Diferenças nas longevidades entre os sexos são também
influenciadas pela qualidade nutricional do alimento. Por exemplo,
machos do pentatomídeo P. guildinii viveram por mais tempo do que
fêmeas quando alimentados com vagens de feijão, Phaseolus
vulgaris ou com vagens de soja. Em amendoim, Arachis hypogaea a
longevidade para ambos os sexos foi similar, e em sementes
maduras de soja, as fêmeas viveram cerca de duas vezes mais do
que os machos (PANIZZI; SLANSKY JUNIOR, 1985b). Outros
resultados semelhantes podem ser observados na Tabela 3. Dessa
forma, a qualidade do alimento pode afetar a vida dos insetos
adultos duplamente, isto é, diretamente, pela redução da
longevidade por causa da baixa qualidade nutricional, e
indiretamente, por meio do seu efeito pela reprodução, isto é, desvio
de nutrientes na produção de ovos. Entretanto, nos melhores
alimentos (p. ex., N. viridula em gergelim e ligustro, e P. guildinii em
anileira), apesar da fecundidade muita alta, as fêmeas tiveram
longevidades longas e viveram mais do que os machos. Isso sugere
que, em alimentos excepcionais, o desvio de nutrientes para a
produção de ovos, não afeta a longevidade, como o que acontece
nos alimentos com qualidade nutricional média ou baixa. Para o
percevejo ligeídeo Elasmolomus sordidus (F.), a alta fecundidade
das fêmeas em gergelim, não causou redução substancial na
longevidade, e fêmeas e machos tiveram longevidade semelhante
(MUKHOPADHYAY; SAHA, 1992).
Alimento menos adequado (folhas, ramos,

tronco)
Heterópteros fitófagos são, em geral, polífagos, alimentando-se
de ampla variedade de plantas. Entretanto, plantas menos
preferidas podem ser exploradas e nelas os percevejos mudam seu
hábito alimentar, ou seja, deixam de ser típicos sugadores de
sementes ou frutos, passando a se alimentar de tecido vegetativo,
como as folhas e os ramos, com consequências no desempenho
das ninfas e dos adultos. Vários exemplos demonstram para esse
agrupamento (guilda) alimentar que as fontes nutricionais
constituídas por plantas menos preferidas desempenham papel
importante na história da vida desses insetos, e que, em geral, esse
fato é subestimado.
A qualidade nutricional das plantas é variável no espaço e no
tempo, e para compensar as trocas na qualidade do alimento, os
percevejos necessitam explorar plantas alternativas, muitas vezes,
plantas menos preferidas. Segundo Simpson e Simpson (1990), há
três tipos de respostas compensatórias: alterar o consumo,
selecionar a dieta e compensar após a ingestão do alimento.
Quando o alimento preferido (sementes/frutos) não está presente,
os percevejos são capazes de obter nutrientes de brotos ou de
flores, mas, em geral, eles não permitem o desenvolvimento das
ninfas ou reprodução dos adultos; embora os adultos possam voar
em busca de outros alimentos, as ninfas são seriamente ameaçadas
por terem capacidade de dispersão limitada. Algumas espécies de
heterópteros, entretanto, alimentam-se preferencialmente de hastes
e ramos, como o percevejo–do-arroz, Tibraca limbativentris Stål,
que se alimenta principalmente do colmo, junto ao solo (RIZZO,
1976). O pentatomídeo Edessa meditabunda (F.) alimenta-se das
hastes das plantas hospedeiras, como a soja (GALILEO;
HEINRICHS, 1979) e também de folhas (RIZZO, 1971). Interessante
que quando E. meditabunda se alimenta de hastes de plantas de
soja, permanece na posição de cabeça para baixo (PANIZZI;
MACHADO-NETO, 1992), e suspeita-se que essa posição facilite a
penetração nos tecidos dos seus estiletes, que são relativamente
curtos, em comparação à posição normal nas hastes (corpo na
vertical e cabeça para cima). O comprimento curto dos estiletes
pode explicar também o motivo de esses percevejos não se
alimentarem das sementes, que, por serem protegidas pelas
paredes das vagens, ficam fora do alcance. A alimentação em
folhas tem sido observada para o sugador de sementes, N. viridula,
em particular nas nervuras das folhas de soja e mamona, Ricinus
communis L. (A. R. PANIZZI, observação pessoal). Várias espécies
de heterópteros alimentam-se dos ramos e troncos de árvores, tais
como os pentatomídeos Antiteuchus mixtus (F.) e A. tripterus (F.),
que se alimentam de ligustro, Ligustrum lucidum (Oleaceae)
(PANIZZI; GRAZIA, 2001). Tentativas para criar essas espécies em
laboratório com o uso de frutos de ligustro falharam. Aparentemente,
elas necessitam se alimentar dos ramos (cascas) da planta
hospedeira, de onde obtêm os nutrientes para o seu
desenvolvimento. Outros heterópteros, tais como os aradídeos
(Aradidae), são especializados em se alimentar de micélios de
fungos, os quais crescem sob a casca solta de árvores, mas uma
espécie, Aradus cinnamomeus Panzer, se alimenta do floema,
câmbio e xilema de plantas de uma espécie de pinheiro
(HELIÖVAARA, 2000).
A maioria dos heterópteros passa somente um terço da vida
alimentando-se durante a primavera/verão sobre suas plantas
preferidas. O resto do tempo, ou se alimentam e colonizam plantas
alternativas, a maioria de baixa qualidade nutricional, ou ocupam
nichos para a passagem do período desfavorável. Portanto, as
plantas menos preferidas são, em geral, despercebidas e, sua
importância na história da vida dos percevejos, subestimada. Essas
plantas fornecem nutrientes e água e, pelo fato de os percevejos
não estarem acostumados a elas, podem não reconhecer plantas
tóxicas em potencial, apesar da sua polifagia e capacidade de
tolerar aleloquímicos tóxicos ou falta de nutrientes essenciais. Por
exemplo, o percevejo-verde, N. viridula, embora extremamente
polífago, não reconhece o carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum
hispidum (Compositae) como uma planta inadequada. Pelo fato de
essa planta ser uma invasora da cultura da soja e permanecer verde
após a maturação da soja, os percevejos passam a se alimentar
delas nas hastes (Figura 10), as quais contêm grandes quantidades
de água. Entretanto, os percevejos se intoxicam nessa planta e têm
sua longevidade extremamente reduzida (PANIZZI; ROSSI, 1991a).
Em várias ocasiões, adultos mortos foram encontrados na base da
planta no campo, indicando que os percevejos provavelmente
estavam se alimentando das hastes e morreram.
Figura 10. Comportamento de alimentação de percevejos
sugadores de sementes, em plantas menos preferidas. Adultos de
Nezara viridula (A) e Euschistus heros (B) alimentando-se em
hastes de carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum
(Compositae). As flechas indicam o local da introdução dos estiletes
no alimento.
Fonte: Panizzi (2000).
Fotos: Antônio R. Panizzi
Certos heterópteros, como o pentatomídeo Dichelops

melacanthus (Dallas) e o alidídeo, N. parvus, além de se
alimentarem de sementes caídas no solo, ingerem partes
vegetativas, como plântulas de soja, milho e trigo, causando danos
significativos nas duas últimas culturas. Em soja, a alimentação nos
tecidos vegetativos não causa danos significativos, podendo
provocar apenas amarelecimento dos cotilédones (PANIZZI et al.,
2005). Danos severos em plântulas de milho têm sido reportados
por percevejos pentatomídeos do gênero Euschistus (SEDLACEK;
TOWNSEND, 1988; APRYANTO et al., 1989); o pentatomídeo N.
viridula também se alimenta de milho nos EUA, mas de forma
esporádica (NEGRON; RILEY, 1987).
Espécies do gênero Chauliops (Malcidae), que ocorrem na
África e na Ásia, são conhecidas por se alimentar de folhas de
leguminosas, bananeira e amoreira, entre outras, fato que pode
explicar o tamanho diminuto dessas espécies (SWEET; SCHAEFER,
1985).
Impacto da troca de alimento de ninfa para

adulto na performance dos adultos
Adultos de percevejos geralmente se dispersam das plantas em
que se desenvolveram para se alimentar e reproduzir em outras
espécies de plantas. Ao fazer isso, a sua descendência
frequentemente irá se alimentar de outras fontes nutricionais. Essa
troca de alimento (i.e., planta hospedeira) da fase ninfal para a fase
adulta, embora seja um evento comum na biologia dos percevejos,
tem sido pouco investigada.
A troca de alimento da fase ninfal para a fase adulta tem um
impacto variável na performance dos adultos, positivo ou negativo,
ou, simplesmente não afeta a performance. Não existem muitos
exemplos na literatura que ilustram esse evento, e, talvez, entre os
heterópteros, o percevejo-verde, N. viridula, tenha sido o mais
estudado nesse particular.
Examine-se em detalhe um desses estudos (PANIZZI;
SLANSKY JUNIOR, 1991). Por exemplo, quando ninfas e adultos de
N. viridula alimentaram-se do mesmo alimento, a baixa performance
das ninfas em vagens de Crotalaria lanceolata e em sementes
maduras de soja, Glycine max, refletiu em baixa performance dos
adultos nesses alimentos (Tabela 4). Nesses dois alimentos apenas
uma fêmea ovipositou. Demorou mais do que o dobro de tempo (49
dias) para produzir uma única massa de ovos em C. lanceolata do
que em outros alimentos (22 a 24 dias), e nenhuma ninfa eclodiu. A
longevidade média das fêmeas nesses dois alimentos, e dos
machos em C. lanceolata, foi reduzida consideravelmente (Figura
11).
Tabela 4. Performance reprodutiva do percevejo pentatomídeo

Nezara viridula alimentando-se de diferentes espécies de
leguminosas (vagens imaturas) afetada pela troca ou não de
alimento da fase ninfal para a fase adulta.
Alimento Número Número/♀ (X ± DPM)
% Eclosão ovos, (X ±
%♀ DPM)
Ninfa Adulto Casais Posturas Ovos
ovip.
3,1 (0,5) 185,3 (33,0)

P. vulgaris P. vulgaris 21 57,1 75,6 (5,8) a
ab ab
273,9 (36,1)
S. emerus S. emerus 13 84,6 3,7 (0,5) a 55,8 (6,4) ab
a
P. vulgaris S. emerus 10 80,0 2,4 (0,6) 172,1 (50,1) 64,4 (6,8) A

B B
A. A. 3,0 (1,0) 99,7 (50,4)

5 60,0 26,1 (11,2)b*
hypogaeac hypogaeac abd bc*
A. 5,7 (1,0) 446,4 (93,7)

P. vulgaris 10 100,0 62,3 (10,3)A*
hypogaeac A Ad*
1,9 (0,2) 110,0 (11,8)

G. max G. max 17 76,5 61,5 (10,2) a
bc bc
2,4 (0,4) 149,1 (20,4)

P. vulgaris G. max 10 90,0 70,0 (9,6) A
B B
D. D. 1,3 (0,2) 61,0 (15,0)

16 56,2 59,5 (11,3) ab
tortuosum tortuosum cd c*
D. 2,7 (0,3) 153,1

P. vulgaris 10 70,0 43,8 (16,2) A
tortuosum B* (17,8)B*
G. maxc G. maxc 10 10,0e 1,0 23,0 0
2,6 (0,4) 204,4 (28,3)

P. vulgaris G. maxc 10 70,0 72,5 (9,9) A
B B
C. C.
8 12,5e 1,0 29,0 0
lanceolata lanceolata
C. 2,3 (0,3) 122,7 (30,7)

P. vulgaris 10 30,0 68,2 (18,5) A
lanceolata B B
S.
S. vesicaria 12 8,3 e 1,0 40,0 15,0
vesicariaf
1,0 (0,0)
P. vulgaris S. vesicaria 10 40,0 87,5 (4,3) B 82,2 (6,6) A
B
Médias em cada coluna seguidas pela mesma letra minúscula (ninfas e adultos no mesmo alimento), e pela mesma
letra maiúscula (adultos criados como ninfas em P. vulgaris e então alimentados com os diferentes alimentos) não
diferem significativamente (P = 0,05), pelo teste de Duncan. O asterisco indica diferença significativa entre as duas
séries dentro de cada alimento (P = 0,05; teste t).
a
Para ambas as séries, a% de fêmeas que ovipositou foi dependente do alimento (ninfas e adultos mesmo alimento:
G = 54,48; gl = 7; P < 0,001; adultos trocados para alimento diferente: G = 12,24; gl = 5; P < 0,05).
b
Dado transformado para arco seno para análise.
c
Sementes maduras.
d
Dados foram incluídos na análise embora os resíduos não apresentassem distribuição normal.
e
Uma fêmea apenas ovipositou e o dado foi excluído da análise.
f
Sementes imaturas.
Fonte: Panizzi e Slansky Junior (1991).
Figura 11. Sobrevivência (%) até o 40º dia e longevidade de adultos
do percevejo pentatomídeo Nezara viridula alimentando-se de oito
alimentos (ninfas e adultos alimentaram-se do mesmo alimento).
Longevidade das fêmeas sem diferença significativa entre os
alimentos; para os machos, amendoim (a), vagem de feijão (b);
vagem de soja, D. tortuosum, e semente madura de soja (bc), S.
vesicaria (cd), e C. lanceolata (d) (teste de Duncan, P = 0,05).
Asterisco indica diferença significativa (teste t, P = 0,05) para
longevidade média entre sexos dentro de cada alimento. A
longevidade de adultos em S. emerus não é disponível.
A performance de adultos que se alimentaram de Sesbania

vesicaria, como ninfa e como adulto, foi baixa (Tabela 4), com
nenhum adulto atingindo 30 dias de vida (Figura 11). Sete entre 12
fêmeas foram observadas copulando, mas somente uma fêmea
ovipositou uma única massa de ovos, e somente algumas ninfas
eclodiram (Tabela 4). Em contraste, a alta performance das ninfas
em vagens de S. emerus refletiu-se para adultos que se
alimentaram dessa leguminosa: grande porcentagem de fêmeas foi
observada copulando (85%), todas depositaram um grande número
de posturas, com muitos ovos e > 50% das ninfas eclodiram (Tabela
4). A sobrevivência dos adultos até o 40º dia foi também alta (Figura
11). Fêmeas que se alimentaram de vagens de feijão, Phaseolus
vulgaris como ninfas e como adultos, depositaram o segundo maior
número de massas de ovos e total de ovos, com 75% de viabilidade,
embora somente 57% das fêmeas tenham ovipositado (Tabela 4);
esses adultos também mostraram alta longevidade (Figura 11).
Uma alta percentagem de fêmeas criadas como ninfas em
vagens de soja, sementes de amendoim, A. hypogaea, ou em
vagens de Desmodium tortuosum foi observada em cópula e
ovipositou (Tabela 4), mas a produção média de ovos/fêmea foi
baixa. Em geral, a longevidade de adultos foi semelhante nesses
três alimentos (Figura 11).
Quando as ninfas de N. viridula foram criadas em alimento de
qualidade moderada (i.e., vagens de feijão, P. vulgaris) e então
trocadas, assim que os adultos emergiram, para vários outros
alimentos, a longevidade dos adultos aumentou substancialmente
para machos e fêmeas que se alimentaram de C. lanceolata, para
fêmeas que se alimentaram de sementes maduras de soja e
amendoim, e para fêmeas que se alimentaram de vagens de D.
tortuosum (Figura 12), comparado com os respectivos tratamentos
nos quais as ninfas e os adultos utilizaram o mesmo alimento
(Figura 11).
Figura 12. Sobrevivência (%) até os 40 dias e longevidade de
adultos de Nezara viridula alimentando-se de sete alimentos (ninfas
em todos os tratamentos foram criadas em vagem de feijão,
Phaseolus vulgaris). Diferenças significativas na longevidade de
fêmeas inclui amendoim e D. tortuosum (ab), vagem e semente de
soja e C. lanceolata (bc), e S. vesicaria (c); para machos, amendoim
(a), semente madura de soja (b), vagem de soja, D. tortuosum e C.
lanceolata (bc), e S. vesicaria (c) (teste de Duncan, P = 0,05).
Asterisco indica diferença significativa (teste t, P = 0,05) para
longevidade média entre sexos dentro de cada alimento. A
longevidade de adultos em S. emerus não é disponível.
A performance reprodutiva dos adultos criados como ninfas em

vagens de feijão e que trocaram para vagens de C. lanceolata, D.
tortuosum, ou S. vesicaria, ou sementes maduras de soja ou
amendoim, foi melhorada se comparada com a performance, em
geral, pior, dos percevejos que se alimentaram como ninfas e
adultos nesses alimentos (Tabela 4).
Esses resultados e outros obtidos com N. viridula (KESTER;
SMITH, 1984; PANIZZI et al., 1989; PANIZZI; SARAIVA, 1993;
VELASCO; WALTER, 1992, 1993), e com outras espécies de
pentatomídeos (PANIZZI, 1987; PANIZZI; SLANSKY JUNIOR,
1985b; PINTO; PANIZZI, 1994) reforçam a importância da troca de
alimento da fase ninfal para a fase adulta, para a performance de
adultos de percevejos.
Impacto de fatores abióticos no

desempenho dos heterópteros
Temperatura e luz
O desempenho de insetos sugadores é influenciado pela
variação dos fatores abióticos, como a temperatura e o fotoperíodo.
De maneira geral, parâmetros, como o desenvolvimento de ovos e
das ninfas, a ingestão de alimento, e a produção de ovos,
aumentam à medida que a temperatura aumenta até um certo nível,
decaindo após (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).
O pentatomídeo N. viridula apresenta tipos determinados
geneticamente. Estudos recentes em laboratório indicaram que o
tipo O (f. torquata) apresenta uma performance melhor de ninfas e
de adultos em temperaturas mais baixas que os tipos G (f.
smaragdula) e Y (f. aurantiaca) (VIVAN; PANIZZI, 2005), o que
explica a sua maior ocorrência nas áreas mais frias do Sul do Brasil
(VIVAN; PANIZZI, 2006).
No caso do percevejo pentatomídeo, Dichelops melacanthus
(Dallas), a fotofase longa (14 horas-luz) acelera o desenvolvimento,
reduz a mortalidade das ninfas e aumenta a fecundidade dos
adultos; da mesma forma, a fotofase induz ao dimorfismo em
adultos, que apresentam espinhos pronotais desenvolvidos e
pontiagudos e abdômen verde em fotofase longa, e espinhos
pronotais arredondados e curtos e abdômen marron-acinzentado em
fotofase curta (11 horas-luz) (CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2003)
(Figura 13). Temperaturas baixas (15 °C) não permitem a
sobrevivência das ninfas e, mesmo a 20 °C, mais de 95% das ninfas
não completam o ciclo (CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2002).
Figura 13. Pentatomídeo Dichelops melacanthus com espinhos
pronotais desenvolvidos e pontiagudos (A) e abdômen verde em
fotofase longa (14 horas-luz) (A’), e espinhos pronotais
arredondados e curtos (B) e abdômen marron-acinzentado em
fotofase curta (11 horas-luz) (B’).
Fonte: Chocorosqui e Panizzi (2003).
Fotos: V.R. Chocorosqui
O percevejo-marrom E. heros entra em diapausa reprodutiva

sob fotofase de 12 horas ou menos, apresentando órgãos
reprodutivos imaturos ou com desenvolvimento intermediário,
espinhos pronotais menos desenvolvidos e redução na atividade
alimentar (MOURÃO; PANIZZII, 2002). Esse percevejo apresenta
fotossensibilidade já a partir do 1º ínstar, que se acentua,
principalmente, a partir do 3º ínstar, e fotofases curtas durante o
desenvolvimento ninfal podem induzir a diapausa reprodutiva
(MOURÃO; PANIZZI, 2000a). E. heros, no norte do Paraná,
apresenta-se com órgãos reprodutivos maduros e espinhos
pronotais desenvolvidos (pontiagudos) de dezembro a março,
colonizando soja e girassol. A partir do outono, os percevejos
apresentam órgãos reprodutivos imaturos, espinhos pronotais
arredondados e são encontrados em carrapicho-de-carneiro,
Acanthospermum hispidum e sob a palhada (folhas mortas caídas
no solo) de diversas plantas (PANIZZI; NIVA, 1994; PANIZZI; VIVAN,
1997; MOURÃO; PANIZZI, 2000b, 2002).
A interação entre fotoperíodo e alimento é conhecida. No caso
do percevejo ligeídeo Ochrimnus mimulus (Stål), a fecundidade é
influenciada pelo fotoperíodo e pela disponibilidade de alimento
(sementes); fêmeas na presença de sementes depositaram mais
ovos do que fêmeas sem alimento sob fotoperíodo menor (12 horas-
luz); já sob fotoperíodo maior (14 horas-luz) a fecundidade não
diferiu (GOULD; SWEET, 2000). A atividade alimentar do
pentatomídeo Euschistus conspersus Uhler é significativamente
maior durante a escotofase (KRUPKE et al., 2006).
Umidade relativa do ar
A umidade relativa do ar afeta o desenvolvimento e a
sobrevivência dos insetos, os quais devem manter o teor de água do
corpo dentro de certos limites, que é influenciado pelo grau de
permeabilidade da cutícula (RAGHU et al., 2004). Aparentemente, a
habilidade de manter o teor de água do corpo durante o primeiro
ínstar é variável entre os percevejos, uma vez que o gregarismo
pode ou não ocorrer durante essa fase do desenvolvimento
(PANIZZI, 2004). Entretanto, para aquelas espécies que
demonstram gregarismo, tais como o pentatomídeo N. viridula, em
condições de baixa umidade relativa, ninfas agregadas sobrevivem
melhor e se desenvolvem mais rápido que ninfas isoladas
(LOCKWOOD; STORY, 1986a).
Estudos em laboratório com ninfas de primeiro ínstar do
percevejo pentatomídeo N. viridula indicaram que a umidade relativa
(UR) afetou significativamente a eclosão e a sobrevivência das
ninfas até o segundo ínstar, alcançando o valor máximo (≈ 90%)
com a UR > 80%. Com 60% de UR, 60% das ninfas eclodiram e
sobreviveram, enquanto com 0% de UR apenas 15% das ninfas
eclodiram e a maioria morreu. As ninfas eclodidas de massas de
ovos colocadas em caixas de plástico com gradiente de umidade
permaneceram sobre os córions (cascas dos ovos) por cerca de um
dia e durante esse período elas se dispersaram e se reagruparam
sobre os córions 6.8 ± 0.67 vezes, até o abandono dos córions em
direção à fonte de umidade, evitando as áreas saturadas com água.
A duração de cada comportamento de rearranjo (dispersão +
agrupamento) aumentou com o tempo, variando de ≈ 26 a 44
minutos. A duração média em que as ninfas ficaram agrupadas após
cada rearranjo decresceu em cerca de 102 minutos, para o primeiro
rearranjo, até 24 minutos, para o sexto e último rearranjo. Esse
comportamento de rearranjo do primeiro ínstar sobre os córions
aparentemente compensa a perda de água pelas ninfas (HIROSE et
al., 2006). Portanto, o impacto da umidade relativa do ar parece ser
mais crítico no primeiro ínstar do que nos demais, já que os insetos
aumentam de tamanho e tendem a ser menos suscetíveis às trocas
de umidade.
Os percevejos sugadores de sementes podem ter preferências
diferentes por gradientes de umidade conforme o habitat onde
vivem. O ligeídeo Nysius groenlandicus (Zetterstedt), por exemplo,
que habita a região fria (Ártico) prefere as condições de baixa
umidade (xerófilo), semelhante aos insetos adaptados às condições
do deserto (BÖCHER; NACHMAN, 2001).
Chuva e vento
Sabe-se que os insetos fitófagos, em geral, vivendo na parte
aérea das plantas, não só estão expostos a extremos de
temperatura e umidade, como estão diretamente expostos à chuva e
ao vento. Essas condições são bem menos favoráveis do que
aquelas apresentadas, por exemplo, no solo ou restos culturais, ou
para insetos habitantes do interior das plantas (p. ex.,
broqueadores) ou sob o solo (p. ex., que se alimentam de raízes).
Edwards e Wratten (1980) discutem esses fatores abióticos e
destacam o problema enfrentado pelos insetos fitófagos para se
manterem sobre as plantas, mesmo na ausência de chuva e vento.
Características da folhagem, tipo folha lisa com cerosidade, fazem
do fato de terem que se manter sobre as folhas um verdadeiro
desafio.
O impacto da chuva e do vento na sobrevivência dos
percevejos sugadores de sementes, a rigor, não tem sido estudado,
e não se encontraram dados na literatura que elucidem essa
questão. Entretanto, a suspeita de que o impacto da chuva forte
sobre as colônias de ninfas jovens (primeiro e segundo ínstares)
cause grandes mortalidades é justificável. Isso pode ocorrer não só
por causa do impacto das gotas de água, ou de um possível
afogamento, como também pelo fato de desagregar as colônias
jovens, cujas ninfas necessitam permanecer agregadas para
sobreviver. O vento, por sua vez, isoladamente, pode desalojar as
colônias, ao fustigar a folhagem, com resultados também
desastrosos para a sobrevivência das formas jovens.
Adaptações e respostas dos

heterópteros às trocas de
favorabilidade do ambiente
A natureza variável dos fatores abióticos (p. ex., temperatura,
umidade relativa, fotoperíodo) e bióticos (p. ex., disponibilidade e
qualidade do alimento, competição interespecífica e intraespecífica)
é um desafio constante aos insetos sugadores de sementes. Dessa
forma, eles precisam se adaptar às instabilidades do ambiente, a fim
de tentar alcançar o seu desempenho ótimo durante a vida. Por
exemplo, com o decréscimo da temperatura, o percevejo N. viridula
torna-se de coloração escura (HARRIS et al., 1984). A geração que
se torna adulta durante o outono e entra em diapausa no inverno
tem a sua performance reprodutiva reduzida após esse período
(MUSOLIN; NUMATA, 2004). Novak (1955) constatou que manchas
escuras (melanização) em adultos de O. fasciatus são maiores
quando os percevejos são criados em temperaturas mais baixas. Da
mesma forma, a transferência de adultos do pentatomídeo Plautia
stali Scott de um regime fotoperiódico mais longo para um mais
curto inibe a oviposição e induz os adultos a uma coloração mais
escura (KOTAKI; YAGI, 1987). Essa pode ser uma adaptação para
aumentar a temperatura do corpo de forma mais eficiente, quando o
inseto se expõe ao sol. O comportamento de se expor ao sol do
percevejo N. viridula, é mais pronunciado durante as primeiras horas
da manhã (das 7h às 9h), podendo estender-se em dias nublados, e
os insetos podem ser encontrados na superfície das plantas até o
meio-dia. A aplicação de inseticidas no período em que os insetos
estão expostos tem sido sugerida para melhorar a sua eficácia
(WAITE, 1980; LOCKWOOD; STORY, 1986b). Entretanto, o
aparecimento de formas escuras pode estar relacionado com a
idade fisiológica do percevejo, independentemente do fotoperíodo,
como no caso de certas espécies de mirídeos (WILBORN;
ELLINGTON, 1984). Em baixas temperaturas, as agregações
formadas pelas ninfas de N. viridula podem acelerar o seu
desenvolvimento, aumentar o aproveitamento da água atmosférica e
proteger contra a dessecação (LOCKWOOD; STORY, 1986a).
Certas espécies de mirídeos apresentam tolerância à dessecação
(Cohen et al., 1984).
Os problemas decorrentes da baixa disponibilidade de alimento
podem ser compensados pela utilização de outros tecidos das
plantas além das sementes, mas alimentar-se delas é uma condição
para o desenvolvimento normal das ninfas e reprodução dos adultos
(SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987). A capacidade de os
hemípteros sugadores de sementes aumentar o consumo de
alimento diante de uma fonte nutricional com baixos teores de
nutrientes tem sido pouco estudada. Adultos do percevejo O.
fasciatus recém-emergidos e deixados em jejum por uma semana,
quando colocados na presença de alimento em abundância,
triplicam o consumo de alimento na semana seguinte (SLANSKY
JUNIOR, 1982). O percevejo N. viridula, colocado em jejum por 24
horas, ganhou no dia subsequente cerca de 27 mg, enquanto
insetos que não ficaram em jejum ganharam cerca de 9 mg.
Respostas apresentadas pelos percevejos para compensar o
estresse nutricional incluem a utilização das reservas nutricionais
(lipídios), a quebra das colônias para aumentar a capacidade de
encontrar alimento e a alteração dos hábitos alimentares (p. ex.,
apresentar canibalismo, utilizar outras espécies de sementes
normalmente não exploradas como fonte nutricional), entre outras
(SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).
Outras adaptações e respostas apresentadas pelos percevejos
sugadores de sementes às variações dos fatores abióticos e bióticos
são respostas induzidas, tais como migração, diapausa e ocorrência
de polifenismo estacional. Em geral, essas respostas são induzidas
por fatores como o fotoperíodo e a temperatura. Por exemplo, ninfas
do percevejo O. fasciatus, quando criadas em fotoperíodo mais
curto, originam adultos com uma capacidade maior de voar, do que
quando criadas em regime fotoperiódico mais longo; a capacidade
de empreender voos longos cessa uma vez iniciada a reprodução
(DINGLE, 1985). Em geral, existe uma correlação entre o
comprimento da asa, a capacidade de voar e a fecundidade, que
tanto pode ser positiva, (caso de biótipos migratórios), como
negativa (caso de biótipos não migratórios) (DINGLE; EVANS,
1987). Também, o comprimento da asa pode ser influenciado pelo
fotoperíodo. Assim, Pyrrhocoris apterus (L.) (Pyrrhocoridae)
apresenta macropteria em fotoperíodos longos e braquipteria em
fotoperíodos curtos (HONEK, 1976). Ainda, a espécie Cavalerius
saccharivorus Okajima (Lygaeidae) apresenta polimorfismo de asas,
com a proporção de indivíduos macrópteros e braquípteros
dependendo da variação genética e da densidade em que as ninfas
foram criadas; indivíduos macrópteros apresentam desempenho
reprodutivo melhor que os braquípteros em condições de alta
densidade populacional, mas isto não ocorre em condições de
densidade populacional baixa, o que sugere a utilização de uma
estratégia mista, com parte dos indivíduos sendo macrópteros para
facilitar a dispersão, e parte braquíptero para explorar o habitat de
origem (FUJISAKI, 1985; 1986 a, b). Em condições de baixa
temperatura e escassez de alimento, o percevejo Cletus punctiger
Dallas (Coreidae) apresenta o comportamento de se esconder em
hibernáculos (ITO, 1988).
Os percevejos sugadores de sementes formam um
agrupamento alimentar importante, com muitas espécies sendo
pragas sérias de culturas de interesse econômico (SCHAEFER;
PANIZZI, 2000). Embora existam informações disponíveis sobre o
impacto desses insetos no rendimento e na qualidade da semente
obtida, muito mais esforço de pesquisa, dentro do contexto amplo e
abrangente da bioecologia e de nutrição, é necessário para melhor
entender as interações desses insetos com suas plantas
hospedeiras. Por exemplo, relativamente, poucos dados existem
sobre como as diferentes quantidades e as proporções de alimentos
e de aleloquímicos, nas sementes e nas vagens, e se os seus
atributos físicos irão influenciar o comportamento pré-alimentar e o
desempenho pós-alimentar dos insetos. Da mesma forma, estudos
sobre as competições interespecíficas e, em particular,
intraespecíficas, das muitas espécies que ocorrem
simultaneamente, e que exploram a mesma fonte nutricional, são
literalmente desconhecidos. O mesmo pode ser dito sobre o impacto
de inimigos naturais, tais como parasitoides e predadores, na
biologia dos hemípteros sugadores de sementes. Ainda, como o
inseto irá reagir às variações dos fatores abióticos e bióticos
mencionados, e quais as consequências das respostas a essas
variações, para a sua biologia são questões que aguardam
respostas mais conclusivas.
No contexto aplicado, a obtenção de dados que respondam às
questões levantadas aqui e em outros trabalhos (Slansky JUNIOR;
Panizzi, 1987) é extremamente importante e necessária, e se aplica
em programas de manejo de insetos-praga. Por exemplo, a
utilização de táticas, tais como o uso de cultivares resistentes, a
manipulação da época de plantio e de cultivares de diferentes ciclos,
e o uso de plantas atrativas como armadilhas, melhora o controle
dos insetos-praga e reduz o uso de inseticidas químicos.
A miríade de interações entre os hemípteros sugadores de
sementes e o seu alimento, com os consequentes diferentes estilos
de vida apresentados por esses insetos, deverá ser mais bem
compreendida, por meio do modelo proposto pela conceituação da
bioecologia e nutrição (ecologia nutricional).
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Capítulo 13
Bruchinae (Coleoptera:
Chrysomelidae)
Lúcia M. Almeida
Introdução
Frutos e sementes são estruturas de propagação e
sobrevivência dos vegetais. As sementes, em especial, são ricas em
proteínas, carboidratos e lipídios, e fornecem mais nutrientes para
os animais que qualquer outra parte da planta. O consumo de
sementes pode limitar sua oferta, viabilidade ou mesmo
comprometer a qualidade de plântulas. Kaye (1999) demonstrou que
o consumo de sementes pré-dispersão de Astragalus australis
limitou o recrutamento de plântulas, e foi um impedimento não
detectado previamente nos esforços conservacionistas dessa
espécie rara. Portanto, os consumidores de sementes têm papel
relevante na dinâmica, distribuição, ciclo de vida e evolução das
plantas.
Na guilda dos insetos consumidores de sementes encontram-se
alguns grupos de Coleoptera e Lepidoptera. Ambas as ordens
também podem ser incluídas na guilda dos mastigadores de
sementes se considerado o tipo de aparelho bucal das larvas.
Entretanto, apenas os coleópteros apresentam peças bucais
mastigadoras no estágio de larva e adulto. Os coleópteros
consumidores de sementes que mais se destacam pertencem às
famílias Anthribidae, Chrysomelidae - Bruchinae, Cerambycidae e
Curculionidae, incluindo os Scolytinae (COSTA, 2000). Os
carunchos-de-sementes ou besouros-de-sementes (seed beetles)
formam um grupo relativamente pequeno de besouros com cerca de
1.700 espécies (JOHNSON et al., 2004). São considerados ora
como uma família de Coleoptera – Bruchidae dentro da superfamília
Chrysomeloidea (Cerambycidae, Chrysomelidae e Bruchidae), ora
como uma subfamília de Chrysomelidae – Bruchinae, dependendo
das opiniões dos autores. Neste capítulo, o grupo será tratado como
subfamília, seguindo as tendências atuais de estudos filogenéticos
(REID, 1995, 2000).
A alimentação dos bruquíneos difere na fase de larva e adulto.
As larvas se desenvolvem consumindo exclusivamente o conteúdo
de sementes, enquanto os adultos alimentam-se de pólen e néctar.
Os bruquíneos já foram registrados consumindo sementes de
plantas de 36 famílias (Tabela 1), no entanto são considerados
especializados, pois mais de 80% das espécies consomem
leguminosas, várias de alto valor nutritivo e importância econômica
como, feijão, ervilha e lentilha. Diversas sementes que apresentam
componentes tóxicos são utilizadas por bruquíneos, evidenciando
mais uma característica peculiar do grupo e que parece estar
relacionada a padrões evolutivos com suas plantas hospedeiras. A
capacidade de sobreviverem como adultos e se reproduzirem em
grãos armazenados por várias gerações sem a necessidade de
alimentação acarreta sérias perdas pós-colheita. Alguns exemplos
de espécies de importância econômica são Acanthoscelides
obtectus (Say), Bruchus pisorum (L.), Callosobruchus chinensis (L.),
Callosobruchus maculatus (F.), Caryedon serratus (Olivier) e
Zabrotes subfasciatus (Boheman). No Brasil, as principais pragas de
feijões são A. obtectus, Z. subfasciatus e C. maculatus
(VENDRAMIM et al., 1992).
Tabela 1. Famílias de plantas hospedeiras de Bruchinae,
conforme classificação de APG (2003).
Acanthaceae Humiriaceae
Anacardiaceae Lythraceae
Apiaceae Malphighiaceae
Arecaceae Malvaceae
Asteraceae Myrtaceae
Bignoniaceae Nelumbonaceae
Bixaceae Nitrariaceae
Boraginaceae Nyctaginaceae
Casuarinaceae Ochnaceae
Cistaceae Oleaceae
Cochlospermaceae Onagraceae
Combretaceae Pandanaceae
Convolvulaceae Poaceae
Dioscoreaceae Putranjivaceae
Ebenaceae Rhamnaceae
Euphorbiaceae Sapindaceae
Fabaceae Verbenaceae
Goodeniaceae Vitaceae
Fonte: Johnson (1981a); Johnson et al. (2004); e Kingsolver (2004).
Com a introdução de plantas benéficas que se tornaram

invasoras ou mesmo com a introdução acidental de plantas não
desejáveis, os bruquíneos têm sido estudados como possíveis
agentes de controle biológico. Durante o consumo larval, destroem
as sementes, diminuindo o potencial de surgimento de novas
plântulas. Um caso de sucesso foi a importação de Neltumius
arizonensis (Schaeffer), Algarobius prosopis (Le Conte) e A.
bottimeri Kingsolver da América do Norte para introdução na África
do Sul (IMPSON et al., 1999) a fim de controlar espécies de
Prosopis. Essas plantas foram introduzidas em vários países com
áreas áridas improdutivas por suas características benéficas, como
tolerância à seca e ao sal e ao sombreamento, e tornaram-se
invasoras em áreas de pastagens. Parkinsonia aculeata, introduzida
na Austrália como ornamental, também se tornou uma planta
daninha e tem sido controlada com sucesso por Penthobruchus
germaini (Pic) (BRIANO et al., 2002).
O objetivo deste capítulo é caracterizar os bruquíneos dentro da
guilda dos consumidores de sementes, descrevendo seu ciclo de
vida, no campo e em condições de armazenamento de grãos, e
suas especializações morfológicas, bioquímicas e comportamentais
que possibilitam a obtenção de energia por meio do consumo de
sementes. Dentro do contexto das relações tróficas, são indicadas
as associações entre plantas e bruquíneos, o potencial do grupo
interferindo na germinação de sementes e viabilidade de plântulas e
a complexa interação com parasitoides e mamíferos.
Distribuição, taxonomia e morfologia

Os bruquíneos estão distribuídos em quase todos os
continentes, exceto na Antártica e na Nova Zelândia. Na Região
Neotropical ocorre a maior riqueza de espécies, sendo relativamente
poucas as espécies que ocorrem em ilhas pequenas, como as do
Pacífico (BOROWIEC, 1987; KINGSOLVER, 2004). Segundo
Kingsolver (2002), a maioria dos gêneros são endêmicos das
Américas, com uma espécie conhecida do Alaska e outra do
Extremo Sul (Terra do Fogo).
A distribuição dos bruquíneos geralmente coincide com a de
suas plantas hospedeiras. Uma exceção é Stator generalis Johnson
e Kingsolver que se restringe a uma área do Panamá, porém sua
única planta hospedeira, Enterolobium cyclocarpum, distribui-se
amplamente na Região Neotropical. É provável que esse tipo de
distribuição ocorra em virtude de fatores ecológicos, como
quantidades de sementes insuficientes para a sobrevivência da
espécie ou a limitações fisiológicas (JOHNSON; JANZEN, 1982;
JOHNSON; KISTLER, 1987). De forma diferente, algumas espécies
de Acanthoscelides, Bruchus, Callosobruchus, Caryedon, Zabrotes
cujas larvas desenvolvem-se em grãos de plantas de importância
econômica, tornaram-se cosmopolitas em função das atividades de
comércio de grãos.
As espécies de bruquíneos estão distribuídas em cerca de 60
gêneros e seis tribos, Amblycerini, Bruchini, Eubaptini, Kytorhinini,
Pachymerini e Rhaebini. A maior tribo é Bruchini com cerca de 80%
das espécies, seguindo-se Amblycerini (10%) e Pachymerini (9%);
apenas 1% das espécies pertencem às outras três tribos
(JOHNSON; ROMERO, 2004).
A fauna das Índias Ocidentais, Canadá, Estados Unidos,
México, América Central e norte da América do Sul é razoavelmente
bem conhecida, mas a fauna do sul da América do Sul praticamente
é inexplorada (KINGSOLVER, 1990). Acredita-se que os gêneros
mais ricos em espécies, Acanthoscelides (Bruchini) com cerca de
340 espécies e Amblycerus (Amblycerini) com cerca de 100
espécies, venham a conter 550 e 250 espécies, respectivamente,
com a descrição de novos táxons (KINGSOLVER, 1990).
Os adultos caracterizam-se por apresentar corpo compacto,
oval e convexo; cabeça em geral opistognata. O dorso geralmente é
coberto por pilosidade que varia de castanho a preto, formando
padrões diferenciados ou uniformes principalmente nos élitros que
podem ser característicos para algumas espécies (Figura 1A). A
perna posterior modifica-se de várias maneiras dentro da subfamília,
e é fonte de caracteres em termos genérico e específico. É comum
o fêmur posterior apresentar-se alargado (Figura 1A) e com dentes
na margem interna; a tíbia geralmente apresenta carenas e um ou
dois esporões. O pigídio, último tergo abdominal, em geral não está
coberto pelos élitros (Figura 1B, C). Na maioria dos machos, o
último esterno abdominal é levemente emarginado. Outros
caracteres que em alguns casos possibilitam a diferenciação entre
os sexos são o comprimento e a forma dos artículos da antena; nos
machos de Ctenocolum a antena é mais longa que nas fêmeas
(KINGSOLVER; WHITEHEAD, 1974). As antenas dos machos de
Megacerus frequentemente são flabeladas e a das fêmeas
serreadas (TERÁN; KINGSOLVER, 1977), porém em Pectinibruchus
e Rhipibruchus, as antenas dos machos são pectinadas e as das
fêmeas serreadas (BOROWIEC, 1987) e, em Meganeltumius, as
antenas dos machos são subserreadas e as das fêmeas serreadas
(ROMERO; JOHNSON, 2003).
A identificação das espécies da maioria dos gêneros é difícil,
sendo necessário o estudo da genitália do macho para a sua correta
identificação. Muitas espécies são proximamente relacionadas e
pode ocorrer variabilidade intraespecífica (Figura 1B, C), além de os
indivíduos serem pequenos (1,0 mm a 6,0 mm de comprimento).
Tanto adultos quanto larvas apresentam peças bucais
mastigadoras. O ápice da mandíbula dos adultos desempenha papel
de escavação da parede dos frutos para oviposição e os dentes da
mola trituram grãos de pólen coletados pelas cerdas das gáleas.
Ribeiro-Costa e Costa (2002) levantaram a hipótese de que a fêmea
de Pygiopachymerus lineola (Chevrolat) raspa a superfície da
vagem de Cassia leptophylla (Caesalpinioideae) para adequar o
local da oviposição (Figura 1D), em razão de Janzen (1971a) ter
observado esse comportamento. Esse tipo de comportamento já
não ocorre em diversas espécies de Sennius (Figura 1E).
Figura 1. (A) Vista dorsal de Pygiopachymerus lineola; (B, C)
Variação intraespecífica em Sennius leptophyllicola; (D) Postura de
P. lineola sobre fruto imaturo de Cassia leptophylla; e (E) Postura de
S. leptophyllicola sobre fruto imaturo de C. leptophylla.
Fonte: Ribeiro-Costa & Costa (2002).
Fotos: Albino Sakakibara
As mandíbulas das larvas são curtas, robustas com ápice

chanfrado ou arredondado, que atua na raspagem do tegumento e
endosperma da semente. As mandíbulas dos adultos são simétricas
com ápice agudo, cerdas na margem, prosteca e mola com dentes
(Figura 2A). Em Caryedes brasiliensis (Thunberg) (Figura 2C), os
dentículos da mola estão uniformemente distribuídos, diferindo de
Acanthoscelides akanthodes Johnson que são menos diferenciados
e adensados (Figura 2B).
Figura 2. Caryedes brasiliensis: (A) Mandíbula; (B) Detalhe dos
dentes da mola, Acanthoscelides akanthodes; (C) Detalhe dos
dentes da mola, Caryedes brasiliensis; (D) Maxila; (E) Detalhe das
cerdas da gálea, Pygiopachymerus lineola; e (F) Detalhe das cerdas
da gálea.
Fonte: Silva e Ribeiro-Costa (2008).
Fotos: Rosângela B. Freitas
A maxila do adulto é formada por dois lobos distintos, a gálea e
a lacínia, mais o palpo maxilar que possui quatro artículos (Figura
2D). A gálea pode apresentar um anel esclerotinizado na base
(RIBEIRO-COSTA; SILVA, 2003). Particularmente, as cerdas da
gálea mostram especializações para a coleta de grãos de pólen e
podem ser bífidas ou ramificadas apicalmente, pectinadas, simples
e pectinadas ou espatuladas (Figura 2E) ou somente simples
(Figura 2F) (DAVIAULT, 1928; TERÁN, 1962; MATHUR; DHADIAL,
1963; SINGH, 1986; RIBEIRO-COSTA; SILVA, 2003; SILVA;
RIBEIRO-COSTA, 2008).
As larvas de bruquíneos alimentam-se exclusivamente do
conteúdo interno das sementes (Figura 3), o que dificulta o
reconhecimento da infestação de frutos ou sementes. Não é
incomum que fêmeas tenham sítios de preferência para oviposição,
como a linha de sutura das vagens (Figura 3A). Algumas espécies
deixam seus ovos cair livremente junto às sementes, após abertura
na parede do fruto (Figura 3B, b) mas outras, como Zabrotes
subfasciatus, fixam seus ovos no tegumento das sementes. Mesmo
sendo a larva um estágio destrutivo (Figura 3C, c, D, d), poucas
espécies apresentam descrições deste estágio. Em geral, ocorrem
quatro instares larvais. A larva de primeiro instar é diferente das
demais pela presença de uma placa protorácica esclerotinizada e
denteada em forma de “X” ou “H” (Figura 3C, c). Essta estrutura
auxilia durante a saída do ovo e entrada na parede do fruto ou
semente (Figura 3C) (KINGSOLVER, 2004). Algumas espécies
possuem um apêndice no 10o.segmento abdominal, que auxilia na
aderência à superfície durante a entrada no fruto ou na semente
(PFAFFENBERGER; & JOHNSON, 1976). Adaptações especiais
ainda incluem a presença de pernas, curtas ou bem desenvolvidas,
que auxiliam durante a entrada em sementes compactas ou com
tegumento rígido. Após a primeira muda, a larva perde a placa
dorsal e assume aspecto escarabeiforme, com pernas reduzidas
(Figura 3D, d) (PREVETT, 1971). No último instar a larva realiza
uma demarcação profunda na parede interna da semente (Figura
3E) e empupa (Figura 3 F, f). Esta demarcação vai dar origem ao
orifício de emergência do adulto, que é circular (Figura 3G, g). Em
alguns casos, em plantas com vagens deiscentes, por exemplo, os
adultos não necessitam realizar um orifício na parede da vagem
para ter acesso ao ambiente e podem inclusive reinfestar as
sementes (Figura 3H). Em situação de armazenamento, as espécies
que são consideradas pragas reinfestam os grãos, sem a
necessidade de alimentação para os adultos (Figura 3 I, i). No
entanto, no campo, as flores fornecem o alimento e, por isso a
fenofase de floração indica o início do surgimento das populações
dos bruquíneos em ambientes naturais (Figura 3J).
Figura 3. Ciclo de vida generalizado de bruquíneo em vagem e
grãos armazenados de feijão: (A) Oviposição realizada em
perfuração feita pela fêmea na vagem imatura, ou na sutura ventral
da vagem madura ou nos orifícios de emergência de adultos; (B)
Ovos isolados, depositados livremente no interior da vagem ou fixo
às sementes; (b) Aspecto geral do ovo; (C) Corte longitudinal da
semente com orifício de entrada e túnel escavado pela larva de
primeiro ínstar; (c) Larva generalizada de primeiro ínstar
(PFAFFENBERGER; JOHNSON, 1976); (D) Corte longitudinal da
semente mostrando crescimento larval; (d) Larva generalizada de
último ínstar; (E) Semente com demarcação do opérculo realizado
pela larva de último ínstar; (F) Pupa dentro da câmara de
alimentação larval; (f) Vista ventral da pupa; (G) Emergência do
adulto com destaque do opérculo; (g) Adulto piloso com pigídio
exposto; (H) Adultos saindo da vagem; (I) Grãos armazenados
infestados; (i) Aspecto geral do grão infestado; e (J) Adulto
alimentando-se de pólen e néctar.
Ilustração: Flávia Regina Carvalho
Preferência pela planta hospedeira

Os registros de plantas hospedeiras de adultos de bruquíneos
devem ser vistos com cautela quando ocorrem apenas associações
entre plantas em flor e adultos em voo, pois nem sempre o adulto
pode estar efetivamente se alimentando de pólen e/ou néctar. O
consumo de néctar e pólen foi verificado por Ott (1991) em machos
e fêmeas de adultos de Acanthoscelides alboscutellatus (Horn) em
flores de Ludwigia alternifolia. No entanto, adultos de Althaeus
hibisci (Olivier) alimentam-se de pólen de Hibiscus moscheutus, que
também é a planta hospedeira de suas larvas (SHIMAMURA et al.,
2005), mas não há informação sobre o consumo de néctar. O
comportamento especializado de A. hibisci não é o mais comum em
Bruchinae, pois o estudo do tubo digestivo de outras espécies, como
Acanthoscelides obtectus, revelou a presença de pólen de 18
espécies diferentes de plantas, sendo o maior volume de pólen
pertencente a plantas daninhas e apenas 9% ao seu hospedeiro
principal, o feijão-comum, Phaseolus vulgaris (JARRY, 1987). Os
registros de plantas hospedeiras para adultos ainda são poucos.
Consideram-se como mais relevantes para estudos de coevolução
os registros das plantas em que ocorre o desenvolvimento larval,
pois dele depende o sucesso do desempenho do adulto. A
especificidade de hospedeiros é uma informação útil quando
adicionada a outras informações convencionais para identificação
em diferentes níveis taxonômicos.
As larvas de bruquíneos adaptaram-se ao consumo de
sementes por meio dos mecanismos de seleção de hospedeiros e
respostas fisiológicas. A seleção da planta hospedeira da larva é
realizada pela fêmea e envolve a habilidade de encontrar,
reconhecer e aceitar a planta e, mais especificamente, a escolha de
determinado fruto ou semente para oviposição. Portanto, o sucesso
do desenvolvimento larval depende da escolha do hospedeiro que é
realizada pela fêmea. As respostas fisiológicas se relacionam
principalmente com a alocação de energia adequada para a
manutenção do adulto, sua longevidade e reprodução (JOHNSON;
KISTLER, 1987). Janzen (1969) sugere que a divergência nas
espécies de hospedeiros ocorre mais em função das características
nutricionais que de características físicas, como tipo de semente,
estrutura do fruto, forma ou natureza do tegumento da semente.
Muitas espécies de plantas produzem toxinas defensivas e estas
podem ser a razão para a especialização dos bruquíneos (JANZEN,
1969; CENTER; JOHNSON, 1974).
A maioria das espécies de plantas hospedeiras é consumida
por apenas uma espécie de bruquíneo, ou em alguns casos por
poucas espécies (HOPKINS, 1983). A maioria das espécies de
Cassia (90,5%) apresenta três ou menos espécies de bruquíneos
enquanto as demais, de cinco a sete (JOHNSON;
SLOBDODCHIKOFF, 1979). Isso indica que a maioria dos
bruquíneos de Cassia é específica, e a maioria das plantas
hospedeiras suporta apenas poucas espécies. As cássias que
suportam muitas espécies de bruquíneos, provavelmente, contêm
pouca ou nenhuma toxina em suas sementes, enquanto outras, com
menos espécies, são muito tóxicas.
Algumas espécies são restritas a uma espécie ou a um único
gênero de planta, enquanto outras são menos específicas e se
desenvolvem em sementes pertencentes a vários gêneros. Stator
limbatus (Horn) é considerada a espécie de bruquíneo mais
generalista, alimentando-se de mais de 70 espécies de legumes em
pelo menos nove gêneros das três subfamílias, Caesalpinioideae,
Mimosoideae e Papilionoideae (FOX et al., 1997; MORSE; FARREL,
2005). Os Pachymerini são mais específicos, restringindo-se a
Arecaceae nas Américas e a Fabaceae e Combretaceae no
Hemisfério Oeste, havendo também registros em Apiaceae e
Pandanaceae (JOHNSON, 1981a). Caryotrypes infesta somente
Pandanaceae. Em Amblycerini, que contém três gêneros, destaca-
se Amblycerus com o hábito alimentar mais diverso
comparativamente a outros gêneros de Bruchinae. Cerca de 54
espécies alimentam-se em sementes de 75 diferentes espécies de
plantas (JOHNSON; ROMERO, 2004), incluindo além de Fabaceae,
Anacardiaceae, Boraginaceae, Euphorbiaceae, Malpighiaceae,
Malvaceae, Nyctaginaceae, Verbenaceae e Vitaceae. O gênero
Spermophagus alimenta-se principalmente de Malvaceae e
Convolvulaceae e Zabrotes de Fabaceae. As espécies pertencentes
aos cerca de 49 gêneros de Bruchini alimentam-se em sua maioria
de Fabaceae, mas muitas consomem sementes de Malvaceae
(JOHNSON; ROMERO, 2004). Acanthoscelides, além de se
alimentar de Fabaceae, consome sementes das famílias Cistaceae,
Anacardiaceae, Lythraceae, Malvaceae (Sterculioidea, Malvoidea,
Tilioidea), Onagraceae, Rhamnaceae e Verbenaceae. Dentre as
espécies de Acanthoscelides que consomem Fabaceae, poucas
como Acanthoscelides compressicornis (Schaeffer) desenvolvem-se
em sementes de mais de uma tribo ou subfamília (KERGOAT et al.,
2005). Em Bruchini, Megacerus desenvolve-se principalmente em
sementes de Convolvulaceae (TERÁN; KINGSOLVER, 1977); Stator
ocorre em Fabaceae, Bixaceae e Myrtaceae (JOHNSON, 1981a);
Bruchus associa-se a espécies de Vicieae (BOROWIEC, 1987);
Caryedes prefere sementes de Phaseoleae (KINGSOLVER;
WHITEHEAD, 1974b); Ctenocolum Papilionoideae, principalmente
Lonchocarpus (KINGSOLVER; WHITEHEAD, 1974a); Gibbobruchus
prefere sementes de Caesalpinioideae, principalmente Bauhinia
(WHITEHEAD; KINGSOLVER, 1975). Pequenas tribos como
Eubaptini, Rhaebini e Kytorhinini alimentam-se em Acanthaceae,
Nitrariaceae e Fabaceae, respectivamente (JOHNSON, 1981a).
Johnson (1981a) indicou algumas preferências dentro de Fabaceae.
Amblycerus, Gibbobruchus, Megasennius, Penthobruchus,
Pygiopachymerus e Sennius preferem sementes de
Caesalpinioideae; Algarobius, Merobruchus, Mimosestes, Neltumius,
Pectinibruchus, Rhipibruchus, Scutobruchus, Stator e Sulcobruchus
escolhem principalmente Mimosoideae. Espécies de
Acanthoscelides, Bruchidius, Bruchus, Callosobruchus, Caryedon,
Caryopemon, Conicobruchus, Ctenocolum, Kytorhinus, Meibomeus,
Specularis, Stylantheus e Zabrotes preferem Papilionoideae.
Os primeiros estudos com base em dados moleculares de
bruquíneos e associações com plantas hospedeiras têm mostrado
resultados interessantes. Kergoat et al. (2005), ao analisarem os
padrões evolutivos de dois gêneros, Acanthoscelides (Américas) e
Bruchidius (Hemisfério Oeste), e suas plantas hospedeiras, a
maioria Fabaceae, sugeriram que os gêneros evoluíram
paralelamente, colonizando de forma independente plantas
hospedeiras semelhantes em suas respectivas áreas de
distribuição. Também observaram nesses gêneros forte tendência à
especialização, a qual também ficou evidenciada em estudo de
filogeografia molecular de Stator limbatus (Horn) e Stator beali
Johnson. Resultados obtidos sugerem que S. beali, com hábito
especialista derivou-se dentro de S. limbatus com hábito generalista
(MORSE; FARREL, 2005).
Disponibilidade de sementes no
tempo
Os bruquíneos sincronizam seus ciclos de vida aos de suas
plantas hospedeiras. A fenofase de floração provê alimento para os
adultos e a de frutificação, substrato para oviposição e
desenvolvimento larval (Figura 4). A disponibilidade de frutos e
consequentemente de sementes não é constante. A duração da
fenofase de frutificação é variável entre as espécies, como também
depende de fatores abióticos. Os animais desenvolveram
mecanismos para esperar pelo alimento e maximizar seu consumo
quando este está presente. Bruquíneos que se alimentam de
sementes de árvores em florestas tropicais decíduas lidam com os
extremos da variação de sementes de uma dada espécie de planta
dentro e entre os anos, aguardando pela disponibilidade de
alimento, em vez de se moverem para diferentes espécies de
plantas hospedeiras (JANZEN, 1975). Conforme a abundância de
sementes no tempo, as espécies generalistas podem preferir um ou
outro hospedeiro em diferentes períodos durante o ano, atuando
como especialistas.
Figura 4. Ciclo de Acanthoscelides spp. em Phaseolus vulgaris

selvagem no México.
Fonte: Biemont e Bonet (1980).
Ilustração: Flávia Regina Carvalho
Defesas físicas e químicas dos frutos

e sementes
Os bruquíneos são capazes de ovipor em frutos imaturos,
maduros ou diretamente nas sementes. No entanto, a pubescência
densa de frutos de Astragalus utahensis (Fabaceae) é uma barreira
física que dificulta a oviposição de Acanthoscelides fraterculus
(Horn) (GREEN; PALMBALD, 1975), e a pubescência de A.
molissimus é obstáculo para A. fraterculus (CENTER; JOHNSON,
1974). Frutos de Ludwigia alternifolia (Onagraceae) parcial ou
completamente lignificados constituem uma barreira efetiva,
impedindo a entrada de larvas de 1o. ínstar de Acanthoscelides
alboscutellatus (Horn) (OTT, 1991) .
Os frutos de palmeiras têm um exocarpo resistente e
mesocarpo suculento que podem atuar como barreiras para
bruquíneos, como Speciomerus giganteus (Chevrolat). Essa espécie
ovipõe apenas quando essas partes são consumidas por animais
frugívoros ou se deterioram no solo. Os ovos são depositados
diretamente no endocarpo rígido e a larva é capaz de broquear sua
parede e se alimentar do endosperma e embrião até empupar. O
ciclo dura de três a nove meses (SILVIUS, 2002, 2005; WRIGHT,
1983, 1990). Na palmeira Attalea maripa, Silvius e Fragoso (2002)
observaram que diferentes espécies de vertebrados frugívoros
removem diferentes quantidades do mesocarpo, afetando o
comportamento de oviposição de bruquíneos. Frutos intactos que
caem no solo sem serem capturados por primatas, pássaros ou
cutias, escapam do consumo por bruquíneos pois estes não
ovipositam sobre o exocarpo. Quando o exocarpo é totalmente
removido e o mesocarpo parcialmente removido ocorre maior
número de ovos. Frutos com o mesocarpo intacto ou completamente
removido apresentam número de ovos baixo ou intermediário,
respectivamente. O tempo e a taxa de remoção ao longo da estação
de frutificação afetam o período de oviposição e a composição da
comunidade de frugívoros que atuam no local (SILVIUS, 2005).
A textura do tegumento, a dureza, a curvatura, a pubescência e
o tamanho do fruto ou da semente afetam a escolha do hospedeiro
para a oviposição (JANZEN, 1969; NWANZE; HORBER, 1976;
GREEN; PALMBLAD, 1975; HARE; FUTUYAMA, 1978; HARE,
1980; SZENTESI; JERMY, 1995). O sucesso da entrada da larva de
primeiro ínstar na semente depende, além de outros fatores, de
como os ovos são fixos no tegumento. Quando os ovos se
desprendem da superfície, resulta em alta mortalidade do primeiro
ínstar. Variedades de Vigna sinensis com sementes rugosas
resultam em maior mortalidade de larvas de 1o ínstar de
Callosobruchus maculatus (F.) quando comparadas com as
variedades com sementes lisas, que possibilitam maior superfície
para fixação dos ovos de (NWANZE; HORBER, 1976). Para Raina
(1971), a resistência de uma variedade de Cicer arietinum à
infestação de espécies de Callosobruchus decorre do tegumento
espinhoso. O tegumento espesso das sementes de feijão-comum, P.
vulgaris foi a razão pela qual Seifelnasr (1991) justificou o não
desenvolvimento de C. maculatus na semente dessa planta. No
entanto, para Silva et al. (2004), a resistência dessa semente a C.
maculatus não está relacionada com a espessura do tegumento
nem aos níveis de ácido tânico, fenois e ácido cianídrico, mas com a
faseolina detectada no tegumento, que é tóxica. Como as larvas de
primeiro ínstar não se alimentam até que terminem a perfuração da
parede do tegumento, pode ser que a causa da alta mortalidade de
larvas de primeiro ínstar de Bruchidius sahlbergi Schilsky, em Acacia
erioloba e de Bruchidius uberatus (Färaeus) em Acacia nilotica, não
seja por causa da toxicidade do tegumento das sementes, mas pela
dificuldade de as larvas penetrarem no tegumento rígido ou pela alta
energia perdida durante a fase de perfuração (ERNST, 1992). O
custo metabólico da alimentação e o tempo de desenvolvimento dos
bruquíneos dependem das adaptações da larva ao consumo dos
nutrientes e toxinas, que devem ser neutralizadas.
Há grande variação nos componentes secundários das
sementes. Evidências sugerem que sementes de determinada
espécie são quimicamente semelhantes, e, quanto maior a
diferenciação química entre elas mais específicos devem ser os
animais que delas se alimentam. Quanto mais tóxico o alimento,
mais especializado fisiológica e bioquimicamente o bruquíneo deve
ser para utilizá-lo, e quanto mais tempo a população se alimenta de
uma espécie de semente, mais evolui na dependência de seus
compostos secundários (JANZEN, 1978). Dessa forma o
desenvolvimento larval é controlado principalmente, pelo nível de
componentes secundários contido nas sementes (APPLEBAUM;
BIRK, 1972; JANZEN et al., 1977). É possível que diferentes partes
da semente tenham composições químicas diferentes. As larvas de
Callosobruchus maculatus, por exemplo, não se alimentam do
endosperma de Schizolobium parahybum, Parkinsonia aculeata e
Delonix regia, apenas consomem o embrião (JANZEN, 1977). Pode
ser que os nutrientes do endosperma não sejam úteis ao
desenvolvimento ou apresentem alguma substância tóxica às larvas
(JANZEN, 1978).
Os componentes químicos de defesa das plantas incluem
antibióticos, alcaloides, terpenos, glicosídeos cianogênicos e
proteínas. As proteínas associadas com os mecanismos de defesa
são lectinas, inibidores de alfa-amilases, inibidores de proteinases,
proteínas inativadoras de ribossomos, proteínas de reservas
(vicilinas) modificadas, alergenos, proteínas de transporte de
lipídios, glucanases e quitinases (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002).
As proteínas de reserva do feijão-comum, P. vulgaris são a
faseolina, semelhante à vicilina 7-S globulina e fitohemaglutinina.
Uma terceira proteína, a arcelina, encontrada no México em P.
vulgaris selvagem, tem mostrado resultados positivos para o
controle de Zabrotes subfasciatus (PAES et al., 2000). Sete
variantes alélicas já foram detectadas por eletroforese (OSBORN et
al., 1986; LIOLI; BOLLINI, 1989) e, para Goossens et al. (2000), as
arcelinas 1 a 5 são as mais promissoras quanto à resistência a Z.
subfasciatus. No Brasil, vários estudos têm sido realizados a fim de
verificar a eficiência dessas variantes contra essa praga (OLIVEIRA
et al., 1979; WANDERLEY et al., 1997; LARA, 1997, 1998;
BARBOSA et al., 2000a,b; MAZZONETTO; VENDRAMIM, 2002).
Mais recentemente, Ribeiro-Costa et al. (2007) observaram o
desenvolvimento de Z. subfasciatus em genótipos de feijoeiro
comumente cultivados no Estado do Paraná e dois outros genótipos
contendo arcelina. Os genótipos contendo arcelina 1 e 2 sugerem
resistência do tipo antibiose, com valores de mortalidade elevados
para fases imaturas, e a arcelina 1 causando retardo no período de
desenvolvimento (Tabela 2) e redução drástica no peso dos adultos.
Os inibidores de enzimas são substâncias que atuam inibindo a
ação de amilases e tripsina, enzimas essenciais que hidrolisam os
principais constituintes da dieta dos insetos, como carboidratos e
proteínas. Vários tipos de alfa-amilase e inibidores de proteinases
presentes nas sementes atuam regulando a atuação dos insetos
predadores (FRANCO et al., 2002). Nem todas as sementes de
leguminosas possuem inibidores de tripsina. Gatehouse e Boulter
(1983) encontraram apenas uma variedade de caupi resistente a C.
maculatus em 5.000 variedades estudadas. Os inibidores de alfa-
amilase de P. vulgaris têm mostrado efeito em Callosobruchus. O
crescimento das larvas de C. maculatus e C. chinensis foi inibido
quando níveis relativamente baixos foram acrescentados à dieta
(ISHIMOTO; KITAMURA, 1989). Esse resultado estimulou estudos
para a introdução do gene inibidor de alfa-amilase de P. vulgaris em
Pisum sativum (SHADE et al., 1994). Em C. maculatus, o
desenvolvimento e a sobrevivência foram afetados por vicilinas de
natureza tóxica (globulinas de reserva 7S) isoladas de Vigna
unguiculata (MOTA et al., 2002). Nessa mesma espécie, alguns dos
aminoácidos não proteicos são extremamente tóxicos em níveis de
0,1%, quando adicionados a sua dieta, no entanto L-homarginina é
uma exceção, pois em níveis baixos não é tóxica para as larvas
(JANZEN et al., 1977). As saponinas ocorrem em várias sementes
de leguminosas (APPLEBAUM; BIRK, 1972), e, em C. chinensis,
causam alterações hormonais que impedem a formação da pupa
(JOHNSON; KISTLER, 1987).
Tabela 2. Médias (± EP) de desenvolvimento (ovo-adulto), em dias,

e mortalidade (%) das fases imaturas (larva e/ou pupa) de Zabrotes
subfasciatus em genótipos de feijoeiro, à temperatura de 27 oC ± 2
o
C, UR 50% ± 10%, fotofase 12 horas.
Genótipo Desenvolvimento (dias) Genótipo Mortalidade (%)
Arc 1 41,7 ± 1,17 a Arc 1 86,6 ± 1,78 a
Arc 2 33,0 ± 0,46 b Arc 2 69,2 ± 1,24 ab
IAPAR 44 32,7 ± 1,14 b IPR Uirapuru 45,5 ± 6,86 bc
TPS Bionobre 32,6 ± 1,54 b IAC Una 45,0 ± 9,06 cd

IPR Uirapuru 31,9 ± 0,21 bc TPS Bionobre 37,2 ± 5,08 cd
IAC Una 31,4 ± 0,24 bc Carioca 35,0 ± 3,45 cd
Pérola 30,3 ± 0,66 bc IAPAR 81 32,2 ± 5,31 cde
Carioca 30,3 ± 0,91 bc IPR Juriti 27,0 ± 4,13 cde
Bolinha 29,2 ± 1,73 bc IAPAR 44 25,8 ± 5,00 cde
IAPAR 81 28,9 ± 0,56 bc Bolinha 18,1 ± 3,54 de
IPR Juriti 27,8 ± 1,10 c Pérola 10,4 ± 1,77 e
F 13,86 F 19,16
CV% 6,98 CV% 28,78

Nota: médias seguidas pela mesma letra, nas colunas, não diferem estatisticamente entre si pelo teste de Tukey (P ≤
0,05).
Fonte: Ribeiro-Costa et al. (2007).
Espécies de Bruchinae desenvolveram mecanismos para se

alimentar de sementes muito tóxicas. As sementes de Dioclea
megacarpa contêm >13% (peso seco) de L-canavanina, uma
lectina, e Caryedes brasiliensis (Thunberg) é capaz de consumi-la. A
canavanina, como muitos outros aminoácidos não proteicos, atua
como toxina. É semelhante em estrutura ao aminoácido arginina, e,
quando incorporada na proteína, suas propriedades físioquímicas
são alteradas tornando-se tóxico. As larvas de C. brasiliensis evitam
a incorporação de canavanina em proteína em razão de um sistema
de síntese proteica especializado (Arginil-tRNA sintetase), que
possibilita a distinção entre arginina e canavanina. A arginase e a
urease degradam a canavanina em amônia que é utilizada como
fonte de nitrogênio para aminoácidos (ROSENTHAL, 1983).
Várias espécies de Acanthoscelides alimentam-se de sementes
de Astragalus que contêm selênio. Algumas espécies são capazes
de tolerar altos níveis dessa substância, enquanto outras suportam
concentrações muito baixas, porém suficientes para serem tóxicas a
mamíferos (TRELEASE; TRELEAE, 1937; JOHNSON, 1970).
Espécies de Megacerus consomem principalmente sementes
de Convolvulaceae, que contêm alcaloides (JANZEN, 1980), tal
como sementes de Ipomoea pes-caprae (Convolvulaceae) que
possuem ergotamina (WILSON, 1977; JIRAWONGSE et al., 1979;
CASTELLANI; SANTOS, 2005); Acanthoscelides obtectus Say (=
Acanthoscelides obsoletus) (BRIDWELL, 1938) consome sementes
de Cracca virginiana que possuem rotenona. Outros bruquíneos
consomem sementes de Erythrina, Abrus, Dioclea e Sarothamnus
que também contêm toxinas (JANZEN, 1971b).
Obtenção de energia
Após a oviposição, o desenvolvimento da larva de primeiro
ínstar depende de suas adaptações para perfurar a parede do fruto
ou semente. Nessa etapa, a larva não se alimenta, apenas perfura o
tegumento, e por isso não são formadas fezes (ERNST, 1992).
Quando alcança o endosperma, inicia a alimentação. Todas as
fontes nutricionais estão contidas dentro da semente e não há
possibilidade de troca de semente; a alimentação pode ser apenas
complementada com maior número delas. Apesar de a alimentação
ser diferenciada para adultos e larvas, p. ex., grãos de pólen e
endosperma, as composições de carboidratos das duas fontes
alimentares são semelhantes, e a atividade da glicosidase é
também semelhante no tubo digestivo dos adultos e larvas (LEROI
et al., 1984).
A energia necessária para as diversas atividades como voo e
reprodução vêm de energia armazenada no corpo do bruquíneo
adulto durante o consumo larval. Acréscimos subsequentes podem
advir do consumo de pólen e néctar e secreções nutritivas de
ejaculações do macho. Com a idade, a utilização da energia
armazenada (lipídios e glicogênio) e água decrescem; as fêmeas
perdem mais água e peso que os machos em razão de maior
atividade metabólica, como a deposição de ovos (SHARMA;
SHARMA, 1984). O bruquíneo Bruchidius sahlbergi Schilsky,
alimentando-se de Acacia erioloba, aumentou as concentrações de
Cu, Fe, N e Zn e as concentrações de Mn, P e Na não se alteraram
(ERNST, 1992). Dos micronutrientes minerais do alimento, o uso
mais eficiente foi de Zn e Cu, com altos valores acumulados de 94%
e 96%, respectivamente, o que não é usual, pois são metais
pesados. Outro aspecto interessante foi a baixa absorção de Ca, K
e Mg e seu acúmulo nas fezes. O acúmulo de componentes
nitrogenados nas fezes pode estar relacionado a concentrações de
alcaloides que não podem ser transformados, aminoácidos não
proteicos e glicosídeos cianogênicos de A. erioloba. Como resultado
da excreção desses compostos, a eficiência do uso do nitrogênio foi
de apenas 34% a 41% (ERNST, 1992). Callosobruchus analis (F.)
converte de forma eficiente grande parte da sua dieta em
componentes nutricionais tais como os lipídios (49% do peso seco)
e poucos são os componentes da semente não utilizáveis, como
celulose e lignina (WIGHTMAN, 1978a; JOHNSON; KISTLER,
1987). Adultos recém-emergidos apresentam valor calórico de
7,17cal/mg, maior que todos os Coleoptera. A alta taxa de
respiração de C. analis indica que a espécie gasta uma pequena
parcela de sua energia para sua manutenção, como esperado em
espécies pouco móveis. A eficiência de conversão do alimento nas
fêmeas é maior que nos machos, e o consumo do peso seco de
Phaseolus aureus por fêmeas Callosobruchus maculatus é maior
bem como as equivalências calóricas (7,2 cal/mg) em relação aos
machos (6,99 cal/mg). O feijão compreende 4,45 Cal/mg. Assim,
fêmeas consomem 64,5 cal do feijão e convertem em 14,9 cal para
o besouro (MITCHELL, 1975).
O uso de sementes como alimento tem limitações, como o
baixo conteúdo de água (<10%), porém os bruquíneos recém-
emergidos apresentam em torno de 50% de água (Callosobruchus
analis 48%, C. maculatus 35%–59%, Mimosestes amicus 39%,
Algarobius prosopis 43%, Neltumius arizonensis 43%) (WIGHTMAN,
1978b; KISTLER, 1985). É possível que, durante o
desenvolvimento, as larvas utilizem água metabólica e convertam o
conteúdo da semente em lipídios e outros componentes de água
armazenados (1 g de lipídios libera 1,07 g de água quando
catabolizados). O conteúdo de água dos adultos é mantido pela
quebra dos lipídios, mesmo na ausência de água (WIGHTMAN,
1978b).
O custo metabólico da alimentação em uma semente e o tempo
de desenvolvimento variam entre espécies de bruquíneos na
mesma espécie de hospedeiro, e dentro da mesma espécie de
bruquíneo, quando alimentada em sementes de diferentes
hospedeiros. Em Stator generalis Johnson e Kingsolver, que
consome apenas sementes duras e tóxicas de Enterolobium
cyclocarpum (JOHNSON; JANZEN, 1982), a sobrevivência é bem
mais baixa (48%) comparativamente às outras espécies do gênero,
criadas em outros hospedeiros (75%–81%) (JOHNSON, 1982). Para
Mimosestes amicus Horn, que é generalista, o desenvolvimento é
melhor em sementes de Cercidium floridium que naquelas de
Prosopis velutina, e as taxas metabólicas do adulto são diferentes
nos dois hospedeiros (KISTLER, 1982). Generalistas podem-se
limitar ao consumo de sementes de poucos hospedeiros,
semelhante aos especialistas.
Comportamento de oviposição
Os bruquíneos apresentam vários comportamentos de
oviposição que podem representar diferentes maneiras de sobrepor
as barreiras impostas pela planta hospedeira contra seu ataque, ou
mesmo estratégias para prevenir a mortalidade de seus ovos por
inimigos naturais. Os ovos geralmente são fixos no fruto ou semente
ou deixados cair dentro de frutos para atingir a semente, através de
perfurações realizadas pela fêmea. Podem ainda ser depositados
em rachaduras ou fendas do fruto para sua proteção ou mesmo em
orifícios antigos de emergência de adultos. Normalmente, a
oviposição ocorre no campo quando as sementes estão quase
completamente desenvolvidas, mas algumas espécies depositam os
ovos em frutos imaturos, enquanto outras aguardam até que as
sementes estejam completamente desenvolvidas e expostas para a
deposição dos ovos (RIBEIRO-COSTA; COSTA, 2002;
KINGSOLVER, 2004; SARI et al., 2005).
Johnson (1981c), ao estudar 16 espécies de bruquíneos em 23
leguminosas, estabeleceu três guildas: A) guilda de vagens
maduras: os bruquíneos desse grupo ovipositam na parede do fruto
quando este se encontra maduro e preso à planta; B) guilda das
sementes maduras: a oviposição ocorre na semente quando o fruto
maduro apresenta-se parcialmente deiscente e preso à planta; C)
guilda das sementes dispersadas: quando a oviposição ocorre nas
sementes expostas no substrato, após a dispersão. Concluiu que as
leguminosas com frutos deiscentes são as mais efetivas contra o
ataque dos bruquíneos, pois os bruquíneos das guildas A e B são
quase que totalmente eliminados; nas espécies com frutos
indeiscentes ou tardiamente deiscentes as espécies da guilda B são
as eliminadas e, no caso das vagens parcialmente deiscentes,
bruquíneos pertencentes às três guildas podem predar suas
sementes.
Exemplos de bruquíneos pertencentes a guilda A são
Acanthoscelides chiricahuae (Fall), Merobruchus spp., Mimosestes
spp., Amblycerus hoffmanseggi (Gyllenhal) (Figura 5A, B), A.
submaculatus (Pic); guilda B: Stator limbatus (Horn), Stator
pruininus (Horn), Sennius bondari (Pic) (Figura 5C, D) e guilda C:
Stator sordidus (Horn) e Zabrotes spp. (KINGSOLVER, 2004;
RIBEIRO-COSTA, 1998; LINZMEIER et al., 2004). Exemplo de
espécie pertencente a mais de uma guilda é Megacerus baeri (Pic)
que pode ovipositar na superfície de frutos desenvolvidos e, nas
sementes em frutos abertos, correspondendo às guildas A e B
(SHERER; ROMANOWSKI, 2005).
Figura 5. Amblycerus hoffmanseggi: (A) Vista dorsal do adulto; (B)
Fruto de Senna cf. bicapsularis com ovo e orifício de emergência do
adulto. Sennius bondari: (C) Vista dorsal do adulto; (D) Semente de
Senna macranthera com ovos e demarcação do orifício de
emergência do adulto; (E) Detalhe do ovo viável; e (F) Detalhe do
ovo não viável.
Fonte: (A e B), Ribeiro Costa (1992); (C) Linzmeier et al. (2004).
Fotos: Albino Sakakibara (A e B)
Fotos: Adelita Linzmeier (C, D, E e F)
Algumas espécies desenvolveram estratégias especiais para
alcançar o substrato adequado para a oviposição. Chama a atenção
o comportamento das fêmeas de Zabrotes interstitialis (Chevrolat)
que utilizam os orifícios de emergência deixados na parede dos
frutos de Cassia grandis por Pygiopachymerus lineola (Chevrolat)
para ter acesso às sementes, pois a vagem dessa espécie é
indeiscente (JANZEN, 1978), e das fêmeas de Stator limbatus
(Horn) que utilizam os orifícios de emergência de espécies de
Mimosestes que ovipositam na parede dos frutos de Cercidium
floridum (FOX et al., 1997).
A sobrevivência e o desenvolvimento larval estão diretamente
dependentes da qualidade das sementes, que depende da escolha
do hospedeiro pela fêmea. Sementes maiores propiciariam mais
recursos para o desenvolvimento larval e, consequentemente, maior
fecundidade e longevidade (CENTER; JOHNSON, 1974;
LOMÔNACO, 1994). As fêmeas de C. maculatus não apenas
discriminam feijões com base no número de ovos, ou seja, evitam
depositar o segundo ovo no mesmo grão se existirem outros sem
ovos, como ovipositam em grãos maiores (MITCHELL, 1975).
Redmon et al. (2000) constataram que o número de sementes por
fruto de Cytisus scoparius (Fabaceae), uma leguminosa invasora,
aumenta com o comprimento da vagem e que as fêmeas de
Bruchidius villosus (F.) preferem ovipositar em vagens maiores, mas
iniciam a oviposição na parede do fruto imaturo.
A variação no tamanho dos ovos entre fêmeas geralmente é
atribuída à variação nos nutrientes ou idade das fêmeas. Stator
limbatus é um caso particular. A fêmea deposita ovos pequenos em
Acacia greggii e ocorre baixa mortalidade larval, e ovos grandes em
Cercidium floridum, ocorrendo alta mortalidade das larvas durante a
penetração na semente. Essa plasticidade no tamanho do ovo é
resultado do efeito maternal (a fêmea escolhe o hospedeiro larval)
que, em parte, representa uma resposta adaptativa da espécie de
hospedeiro (FOX et al., 1997).
Os ovos podem se apresentar opacos, após a emergência da
larva de primeiro ínstar (Figura 5E) ou translúcidos, geralmente
quando inviáveis (Figura 5F), e variam na forma e escultura.
Apresentam substância adesiva que se origina do epitélio dos
folículos (SNODGRASS, 1935) ou das glândulas acessórias
(WIGGLESWORTH, 1947) e que endurece em contato com o
ambiente. Tal revestimento não apenas pode fixar o ovo ao
substrato, como também atua na proteção contra fatores abióticos
adversos, alta insolação e baixa umidade relativa, que resultam na
dessecação (KINGSOLVER, 2004) (Figura 6A–F).
Figura 6. Sennius bondari: (A) Aspecto geral do ovo; (B) Detalhe da

cobertura reticulada; (C) Detalhe da borda ondulada lateral. Sennius
crudelis: (D) Aspecto geral do ovo; (E) Detalhe dos filamentos
laterais; e (F) Detalhe dos filamentos terminais.
Fonte: Caron et al. (2004).
Fotos: Daniel C. Flores
Essa cobertura pode ser lisa, reticulada (p. ex., Sennis bondari,
Amblycerus submaculatus, A.hoffmanseggi) (CARON et al., 2004;
RIBEIRO-COSTA, 1992, 1998) (Figura 5B, 6B) ou apresentar
filamentos (p. ex., Sennius lateapicalis (Pic), Sennius subdiversicolor
(Pic), Sennius lamnifer (Sharp) e S. leptophyllicola Ribeiro-Costa e
Costa, S.crudelis Ribeiro-Costa e Reynaud) (BONDAR, 1937;
RIBEIRO-COSTA; COSTA, 2002; CARON et al., 2004) (Figura 1E,
7D, E, F). Ribeiro-Costa e Costa (2002) constataram que os
filamentos dos ovos de Sennius leptophyllicola depositados sobre
vagens imaturas (Figura 1E), não são efetivos na sua fixação,
desprendendo-se por causa do enrugamento da superfície com a
dessecação da vagem, em decorrência do amadurecimento, ou pela
entrada da larva de primeiro ínstar na parede do fruto. Quando os
ovos são depositados em frutos imaturos, como no caso de Sennius
crudelis e Sennius puncticollis Fähraeus em Senna multijuga, as
sementes pequenas e os bruquíneos desenvolvem-se
simultaneamente. Estudo da dinâmica dessas espécies demonstrou
alta correlação negativa entre o comprimento dos frutos e o número
de ovos, indicando que apesar da preferência pela oviposição em
frutos imaturos, o aumento nas dimensões dos frutos em razão do
seu amadurecimento, acarreta a sua queda (SARI et al., 2005).
Os caracteres morfológicos do ovo revelam especializações dos
bruquíneos e contribuem para o entendimento da evolução do
comportamento de oviposição dentro e entre grupos de espécies
reunidos por guildas.
Os ovos podem ser depositados isoladamente (Figura 1E, 5B)
ou em grupos (Figura 1D). Grupos ricos em espécies como os
Amblycerini e Bruchini, em geral, depositam ovos isolados. No
entanto, mesmo dentro de um gênero como Amblycerus, há
espécies que depositam os ovos na parede do fruto isoladamente
(RIBEIRO-COSTA, 1998), enquanto outras dentro desse gênero têm
comportamento variável, depositando ovos isoladamente (Figura
5B) ou em grupos de dois ou três (RIBEIRO-COSTA, 1992).
Os ovos de Pygiopachymerus lineola Chevrolat são
depositados em grupo, parcialmente sobrepostos (Figura 1B)
(RIBEIRO-COSTA; COSTA, 2002), como em Caryedon fasiatum
Prevett (PREVETT, 1966). Esse tipo de oviposição é uma estratégia
contra o parasitismo e a dessecação dos ovos, pois os ovos
expostos são mais suscetíveis a esses fatores. Em Algarobius
prosopis (Le Conte), os ovos são depositados em fendas nas
vagens de Prosopisinas, de maneira que não chegam a ser
parasitados (JOHNSON, 1983). Outro comportamento que sugere
adaptação ao ataque de parasitoides foi observado por Prevett
(1966), em que a fêmea de Caryedon albonotatum (Pic) recobre os
ovos com fezes.
Algumas espécies de Acanthoscelides não fixam seus ovos nas
vagens ou sementes. Estes podem ser depositados em orifício na
parede da vagem imatura ou dentro da vagem deiscente, ou mesmo
espalhados nas sementes (SKAIFE, 1926; LARSON; FISHER,
1938). Em Acanthoscelides obtectus (Say), o período de oviposição
coincide com o início do período de frutificação e termina quando os
frutos maduros caem no solo ou quando as sementes são colhidas.
As fêmeas perfuram a parede das vagens imaturas das espécies de
Phaseolus, onde depositam os ovos que caem livremente no interior
da vagem. Em gerações subsequentes, os ovos são depositados
nos orifícios de emergência dos adultos deixados pela geração
anterior (KINGSOLVER, 2004).
A fêmea de Zabrotes subfasciatus (Boheman) deposita os ovos
de forma isolada e diretamente sobre o tegumento das sementes,
após a deiscência das vagens de P. vulgaris, ou pode infestar as
sementes ainda dentro das vagens, utilizando perfurações feitas por
outros insetos (CREDLAND; DENDY, 1992) ou mesmo fendas na
sutura da vagem. Ao contrário da maioria dos bruquíneos, as
fêmeas necessitam do contato com a semente para estimular a
ovogênese (PIMBERT; PIERRE, 1983).
Desenvolvimento da larva e pupa

Em geral, a larva de primeiro ínstar emerge de orifício no córion
do ovo que está próximo ao substrato, segue pela parede do fruto
e/ou semente, para o endosperma e cotilédones. Várias atividades
da larva de primeiro ínstar causam alto gasto de energia, como
cortar o córion durante sua emergência, saída do córion, procura do
local na semente para realizar a perfuração e finalmente penetrá-la,
além da muda. Ernst (1992) calculou uma perda de 5% a 10% da
massa da larva de primeiro ínstar de Bruchidius sahlbergi Schilsky
de um a dois dias em razão da energia dispendida para tais
atividades. Após a entrada na semente, a larva muda em geral mais
três vezes e deve estar apta para se alimentar, assimilar e evitar ou
detoxificar o alimento. Em B. sahlbergi, que apresenta cinco
ínstares, o maior crescimento em sementes de Acacia erioloba foi
alcançado entre o 3o e 5o ínstares com aumento de 78% a 90% em
biomassa (ERNST, 1992).
Na maioria das vezes, logo antes de empupar, a larva realiza
uma perfuração circular na semente (Figura 3E) ou parede do fruto,
que durante a emergência do adulto é recortada e destacada
(Figura 3G). Após a perfuração, a larva retorna à câmara de
alimentação para empupar. Em algumas espécies, entretanto, o
estágio de pupa ocorre parcial ou completamente fora das sementes
(KINGSOLVER, 2004).
Uma característica peculiar dos bruquíneos que dispendem alta
energia é a atividade de pré-emergência do adulto jovem para
destacar o opérculo do tegumento da semente. Causas da
mortalidade nessa fase podem ser o diâmetro inadequado do orifício
ou mesmo falta de energia para a emergência (ERNST, 1992).
A maioria das larvas de primeiro ínstar perfura a parede do fruto
e consome a primeira semente disponível, mas em algumas
espécies as larvas são mais seletivas, locomovendo-se por várias
sementes antes de selecionar a que será utilizada (SOUTHGATE,
1979). A estrutura da vagem pode determinar a semente a ser
atacada. Frutos de Acacia nilotica, por exemplo, apresentam septos
internos os quais separam uma semente da outra e apenas uma
semente é disponibilizada para o ovo ser depositado (SOUTHGATE,
1979). A ausência de septos possibilita o consumo de até quatro
sementes, porém espécies de Amblycerus se alimentam de até seis
sementes de Senna, e para isso perfuram os septos internos
(RIBEIRO-COSTA, 1992, 1998).
Os bruquíneos, geralmente, consomem todo o conteúdo da
semente e há espécies que necessitam de mais de uma semente
para completar o desenvolvimento (RIBEIRO-COSTA, 1998). Nesse
último caso, não é claro se este tipo de comportamento confere
alguma vantagem, além de assegurar o desenvolvimento completo
das larvas. Espécies com esse comportamento são Sennius
morosus (Sharp) e Sennius simulans (Schaeffer) em Cassia
baubinioides (CENTER; JOHNSON, 1973) e Merobruchus julianus
(Horn) em Acacia berlandieri (JOHNSON, 1967). A destruição
completa de todas as sementes de uma única vagem pode ocorrer
como em Crotalaria consumida por Conicobruchus strangulatus
Fähraeus (=Bruchidius strangulates) (PREVETT, 1967); uma larva
pode consumir mais de oito sementes como S. morosus em
sementes de Cassia baubinioides (CENTER; JOHNSON, 1973). Em
frutos de Senna alata, Ribeiro-Costa (1998) registrou Amblycerus
submaculatus (Pic) alimentando-se do conteúdo e tegumento de
várias sementes durante seu desenvolvimento (Figura 7A),
enquanto Sennius bondari (Pic), com tamanho menor, desenvolve-
se em apenas uma semente, consumindo parte de seu conteúdo.
O consumo do alimento por bruquíneos depende das
características das sementes. Em Bruchidius sahlbergi Schilsky, o
consumo de uma larva variou de 9% a 38% dependendo da massa
da semente de Acacia erioloba, chegando a 100% em sementes
pequenas (ERNST, 1992). O consumo de fêmeas de
Callosobruchus maculatus em Phaseolus aureus é maior que o dos
machos, com 14,5 g e 9,5 mg do peso seco do feijão,
respectivamente (MITCHELL, 1975). Geralmente, fêmeas
apresentam tamanho maior em relação aos machos e essa
disparidade comumente é atribuída a seleção que favorece fêmeas
maiores, que depositam mais ovos ou ovos maiores. Os machos de
Stator limbatus (Horn), diferentemente da maioria, são maiores que
as fêmeas (FOX et al. 1995).
O tamanho dos adultos dos bruquíneos depende do tamanho
da semente em que ocorreu o desenvolvimento larval.
Acanthoscelides aureolus (Horn), quando se alimenta em espécies
de Astragalus, é maior do que quando se alimenta de sementes de
Lotus scoparius, cujas sementes são menores. Outro exemplo é
Sennius morosus (Sharp), que comumente se alimenta de várias
sementes, porém quando apenas uma semente está disponível não
atinge o tamanho normal. No entanto, não se sabe se os adultos
menores são fecundos e aptos a competir como os maiores
(JOHNSON, 1970; CENTER; JOHNSON, 1974).
O sucesso do estágio de pupa depende dos nutrientes
armazenados durante o período de larva. O glicogênio parece ser a
maior fonte energética para os três primeiros dias da pupa farata e
também fornece material para a síntese de quitina; os lipídios
aparentemente fornecem energia para o estágio de pupa e de adulto
(JOHNSON; KISTLER, 1987).
As larvas de bruquíneos podem empupar em diferentes locais,
o mais comum é dentro da semente, onde se alimentam (Figura 3F)
como nas espécies de importância econômica de Callosobruchus,
Acanthoscelides e Zabrotes. Dentro de frutos, um exemplo é
Sennius morosus que confecciona a câmara pupal com sementes
de Cassia bauhinioides unidas por uma substância adesiva; S.
simulans (Schaeffer) empupa entre os fragmentos de sementes de
Cassia leptadenia, deixados durante o desenvolvimento larval e na
ocasião da deiscência dos frutos, aqueles com pupas não se abrem
amplamente (CENTER; JOHNSON, 1973).
Caryedon gonagra (F.) empupa em casulo formado fora do fruto
(DAVEY, 1958) e Caryedon interstinctus (Fähraeus) empupa fora do
fruto ou no solo (SKAIFE, 1926). Espécies de Amblycerus empupam
em casulo dentro do fruto. Esses casulos presos à parede interna
dos frutos têm aspecto fibroso e contêm sementes parcialmente
consumidas (RIBEIRO-COSTA, 1992, 1998; JOHNSON et al., 2001)
(Figura 7B, C). Em Acanthoscelides alboscutellatus (Horn) as larvas
se alimentam de várias sementes pequenas e também empupam
formando casulo com várias sementes maduras agregadas (OTT,
1991).
Figura 7. Amblycerus submaculatus em Senna alata: (A) Aspecto
das sementes consumidas de Senna alata; (B) Casulo com restos
de sementes. Amblycerus hoffmanseggi em Senna cf. bicapsularis.
(C) Casulo com cápsula cefálica e restos do corpo da larva de último
instar e seu parasitoide, Horismenus sp.; (D) Orifício (menor) de
entrada no fruto da larva de primeiro instar e orifício (maior) de
emergência dos parasitoides. Sennius bondari: (E) Sementes de
Senna alata com ovos e orifícios de emergência de parasitódes; (F)
Semente dissecada de Senna macranthera com adulto dentro da
câmara pupal; (G) Semente de Senna alata dissecada com
parasitoide.
Fonte: Ribeiro-Costa (1992, 1998) e Linzmeir et al. (2004).
Fotos: Albino Sakakibara (A, B, C, D, E e G)
Foto: Adelita Linzmeier (F)
A maioria dos adultos emerge das sementes alguns meses

antes de suas plantas hospedeiras estarem em floração ou
apresentarem frutos. Nas espécies de interesse econômico, como
A. obtectus, o período é curto, cerca de 10 dias (SKAIFE, 1926).
Para Caryedon palaestinicus Southgate (= C. serratus
palaestinicus), adultos emergem do casulo após 150 dias (26 oC,
70%), alguns até 120 dias e alguns entram em diapausa, emergindo
após mais de dois anos (DONAHAYE et al., 1966).
Competição inter e intraespecífica

Várias espécies que infestam sementes toleram a presença de
várias larvas, que completam o desenvolvimento. Em estudo com
Zabrotes subfasciatus, observaram-se até oito adultos emergindo da
mesma semente de feijão (SARI et al., 2003), ou mais de 20 adultos
emergindo de uma única semente (PAJNI; JABBAL, 1986; DENDY;
CREDLAND, 1991); em Caryedes brasiliensis mais de 50 adultos
desenvolveram-se em uma semente de Dioclea megacarpa
(ROSENTHAL, 1983).
Quando o suprimento de alimento é inadequado durante o
período larval, podem ocorrer adultos menores. As fêmeas de
Callosobruchus chinensis quando se desenvolvem em condições
normais têm em torno de 3 mm de comprimento, enquanto as que
se desenvolvem em condições desfavoráveis, apresentam menos
de 1 mm (SKAIFE, 1926). Os efeitos da redução do tamanho pela
quantidade ou qualidade do alimento podem comprometer a
longevidade, a fecundidade e a competitividade. Poodler e
Applebaum (1971), ao proporem uma dieta para C. chinensis
utilizando feijões artificiais com farinha de Cicer arietinum e
substituindo componentes essenciais, salientaram que a relação
carboidratos–proteínas deve ser alta, monodissacarídeos devem
estar presentes e carboidratos devem possuir pouca amilase; em
adição, incluiu-se um constituinte de caupi da fração solúvel em
metanol.
Em geral, sementes infestadas por bruquíneos contêm
nutrientes suficientes para o desenvolvimento de um único adulto.
No caso de Pisum sativum é comum a presença de duas a seis
larvas de Bruchus pisorum (L.) por semente. Todas as larvas se
alimentam e crescem até um determinado período e apenas uma
originará um adulto por semente (SKAIFE, 1926). Vários autores
demonstraram a competição intraespecífica larval como Bradford e
Smith (1977) para Speciomerus giganteus (Chevrolat) e Terán e
L’Argentier (1979) para Amblycerus dispar (Sharp) (= A.
caryoboriformis (Pic)). Wang e Kok (1986) verificaram que cerca de
30% das sementes contêm duas larvas de Megacerus discoidus
(Say) e comprovaram que quando há várias larvas ocorre
canibalismo entre as de segundo e terceiro ínstar. Fêmeas de
Callosobruchus maculatus evitam sementes infestadas, que não são
adequadas ao desenvolvimento larval (OFUYA; OGELE, 1990);
Messina e Renwick (1985) indicaram que as fêmeas dessa espécie
discriminam sementes com diferentes quantidades de ovos por meio
de uma substância química depositada na semente durante a
oviposição. Quando apenas um ovo é depositado por grão de
Phaseolus aureus, a duração do desenvolvimento é em média de 30
dias, e quando dois ou três ovos são depositados, o
desenvolvimento se alonga em mais 10 dias (MITCHELL, 1975).
Frutos de uma mesma espécie podem ser consumidos por mais
de uma espécie de bruquíneo ao mesmo tempo. Megacerus baeri
(Pic) e Megacerus reticulatus (Sharp) podem ocorrer em um mesmo
fruto de Ipomoea pes-caprae e as larvas se alimentam, cada uma,
de uma semente. A predação por essas espécies também pode
ocorrer em frutos com o lepidóptero Ephestia kuehniella Zeller
(CASTELLANI; SANTOS, 2005).
Taxa de predação e viabilidade de

sementes predadas
Bruquíneos são capazes de causar altos níveis de infestação
em seus hospedeiros preferenciais, mesmo após uma ou duas
gerações. Bruchidius villososus (F.) danifica mais de 80% das
sementes de Cytisus scoparius (Fabaceae), leguminosa invasora,
tornando-o um possível candidato para o controle biológico dessa
planta cujo controle é dificultado pelo grande e duradouro banco de
sementes (REDMON et al., 2000). Lysiloma divaricata sofre ataque
por bruquíneos durante diferentes fases, uma espécie ocorre em
frutos imaturos, outra espécie, no início da deiscência e quando as
sementes caem no solo; há ainda evidências de que roedores
consomem suas sementes (JOHNSON; ROMERO, 2004).
Megacerus baeri (Pic) pode afetar até 73% dos frutos e 68% das
sementes de Ipomoea imperati (Convolvulaceae), com preferência
por frutos com uma semente e sementes de maior tamanho
(SHERER; ROMANOWSKI, 2005). Outras espécies de Megacerus
também mostram altas taxas de predação em espécies de
Ipomoeae (KEELER, 1980; FREY, 1995; CASTELLANI, 2003). O
maior consumo de sementes por Acanthoscelides foi verificado em
uma espécie de Mimosa que apresenta maior tamanho de semente,
Mimosa texana var. texana, comparativamente a M. lacerata,
evidenciando uma relação direta entre o tamanho da semente e o
percentual de infestação (OROZCO-ALMANZA et al., 2003).
A predação de sementes pode variar entre os meses, os anos e
as localidades e, não apenas bruquíneos podem estar envolvidos.
Exemplares de Senna multijuga distantes 10 m e com mesmo porte
apresentaram graus diferenciados de sementes predadas por
bruquíneos (SARI; RIBEIRO-COSTA, 2005). Klips et al. (2005)
caracterizaram os níveis de predação de sementes de Hibiscus
moscheutus em quatro locais de dois estados americanos, durante
dois anos. O percentual de sementes predadas pelo curculionídeo
Conotrachelus fissinguis Le Conte variou de 24% a 94% e o de
sementes predadas pelo bruquíneo Althaeus hibisci (Olivier) foi de
4% a 27%. O curculionídeo ocorreu em três dos quatro locais
amostrados e o bruquíneo nos quatro locais.
Diante das diferentes variáveis que influenciam na taxa de
predação, é aconselhável que os estudos incluam amostragens em
vários períodos durante a fenofase de frutificação, isto é, frutos
imaturos, maduros presos na planta ou caídos no solo. Nos frutos
deiscentes, as avaliações devem ocorrer antes e após a deiscência,
quando o fruto encontra-se preso à planta, e nas sementes
dispersas. A interação com mamíferos atraídos para o consumo de
frutos pode diminuir a disponibilidade de frutos para oviposição,
sendo mais uma variável a ser observada em estudos de taxa de
predação.
Janzen (1969) sugeriu que algumas plantas teriam
desenvolvido estratégias de fuga dos predadores. Segundo ele, se a
planta investir mais energia para produção de sementes grandes e
tóxicas, as plântulas têm mais chance de sobrevivência. Sementes
pequenas apresentam menos energia armazenada e toxinas
dispersas, havendo menos chance de desenvolverem plântulas
viáveis. O escape da predação ou “saciação do predador”, pela
produção abundante de sementes pequenas por curto período,
rapidamente dispersas, possibilita que sementes sejam consumidas
por predadores e que algumas escapem à predação. Os bruquíneos
que se alimentam de plantas com essa estratégia desenvolveriam
tendência à diminuição do tamanho para se alimentarem de
sementes pequenas, ou utilizarem mais de uma semente durante o
desenvolvimento. Um exemplo de saciação do predador foi
demonstrado por Raghu et al. (2005) para Acanthoscelides
macropthalmus (Shaeffer) predando sementes de Leucaena
leucocephala, planta introduzida na Austrália. Os frutos
permanecem na planta por período variável e quando maduros se
rompem e as sementes dispersam. As posturas de A.
macropthalmus só ocorrem quando a vagem está madura e o
número de sementes danificadas aumenta quanto maior o tempo de
permanência do fruto na árvore, variando de 11% quando as vagens
permanecem na planta por um mês até 53% para vagens que
permanecem por quatro meses. A baixa população de bruquíneos
em altas densidades de frutos resulta na saciação do predador.
Outro exemplo é a menor taxa de predação de M. baeri em Ipomoea
pes-caprae que em I. imperati resultado de diferentes estratégias
reprodutivas dessas plantas. I. pes-caprae produz grande
quantidade de frutos durante cinco meses, enquanto I. imperati
produz menos frutos ao longo de oito meses. A baixa taxa de
predação ocorre em função da maior densidade de frutos e
sementes (CASTELLANI, 2003; SHERER; ROMANOVSKI, 2005).
O dano causado às sementes depende principalmente do
consumo do embrião pela larva e pela quantidade de cotilédone
consumido. As larvas de bruquíneos podem destruir uma proporção
considerável do cotilédone, e a infestação afeta a viabilidade e o
vigor de plântulas, podendo causar a morte da semente. Grãos de
leguminosas cultivadas com infestação leve têm grande chance de
sobrevivência. No entanto, as chances de sobrevivência são
mínimas em sementes de Vigna unguiculata com mais de três
orifícios (BOOKER, 1965). Uma larva de Callosobruchus maculatus
remove cerca de ¼ do cotilédone de uma semente de tamanho
médio de V. unguiculata; em sementes menores, como as de
Phaseolus radiatus, os cotilédones são consumidos totalmente,
impedindo a germinação (SOUTHGATE, 1979). Ao contrário,
bruquíneos podem beneficiar plantas, favorecendo a germinação.
Parkia multijuga, que apresenta sementes com tegumento rígido e
dormentes na fase de pré-dispersão, 11% das sementes com
orifícios de Acanthoscelides hopkinsi Kingsolver germinaram e na
fase pós-dispersão 100% das sementes que germinaram
apresentavam orifícios desse bruquíneo (TEIXEIRA, 2002). Em
Acacia, cujas sementes possuem tegumento rígido e são resistentes
à penetração de água, a germinação também pode ser beneficiada
pela ação dos bruquíneos. Os orifícios de entrada da larva de
primeiro ínstar e emergência de adultos possibilitam maior entrada
de água. Halevy (1974), por exemplo, registrou a germinação de 6%
de sementes de Acacia gerrardii infestadas, enquanto em A.
raddiana, apenas 1% das sementes danificadas germinaram.
Mucunguzi (1995) obteve 7% para A. gerrardii e 17% para A.
siberiana. A infestação pelos bruquíneos causaram germinação
precoce das sementes de A. siberiana que, quando não infestadas,
não germinaram.
Uma relação interessante foi descrita entre elefantes, gazelas e
bruquíneos que se alimentam de frutos de Acacia tortilis na África.
Como os bruquíneos destroem alto número de sementes, se estas
não são consumidas por grandes mamíferos, hipotetiza-se que haja
uma relação evolutiva entre eles. Os mamíferos se alimentam dos
frutos de acácia, e as sementes são digeridas, exceto aquelas com
larvas de bruquíneos que são dispersas. Aquelas com orifícios e
que sofreram o efeito do suco digestivo germinaram mais
rapidamente que as intactas (JOHNSON, 1994, BASKIN; BASKIN,
2001).
Performance reprodutiva, diapausa e

dispersão
O tipo de hospedeiro utilizado pode resultar em diferenças nas
taxas de fecundidade. Na espécie Callosobruchus maculatus, a
fecundidade é menor quando o alimento utilizado é Vigna angularis
e maior quando é Cajanus cajan (WASSERMAN, 1981;
WASSERMAN; FUTUYMA, 1981). Pólen, frutos maduros e/ou
sementes maduras são estimulantes à cópula e à produção de
gametas. A oogênese e a cópula em Zabrotes subfasciatus são
pouco estimuladas por vagens maduras e imaturas, mas sementes
maduras estimulam a produção ovariana e o início da oviposição
(PIMBERT; PIERRE, 1983). Redmon et al. (2000) sugeriram que o
pólen pode ser utilizado como fonte de nitrogênio (proteína) do ovo.
Fêmeas de bruquíneos produzem feromônio sexual para atrair
os machos (MBATA et al., 2000). O número de cópulas varia, e uma
única cópula é suficiente para fertilizar os ovos de espécies que não
se alimentam na fase adulta (PESHO; van HOUTEN, 1982).
Fêmeas que copulam com múltiplos machos depositam mais ovos
que as que copulam várias vezes com o mesmo macho
(TAKAKURA, 1999). A cópula envolve a deposição de secreções
ejaculatórias do macho na genitália da fêmea. Essas secreções
contêm proteínas de alto peso molecular ou mucopolissacarídeos
(JOHNSON; KISTLER, 1987). Segue-se a oôgenese e deposição
dos ovos, e, no caso de fêmeas de Acanthoscelides obtectus, há
inibição temporária de receptividade pelos machos (HUIGNARD,
1983). Durante a cópula de Callosobruchus maculatus, os escleritos
agudos da genitália do macho evertem e perfuram a bursa (genitália
da fêmea) facilitando a entrada de secreções ejaculatórias na
hemolinfa e induzindo a oôgenese; fêmeas tentam afastar os
machos durante a cópula para diminuir os danos à sua genitália.
Fêmeas que copulam mais vezes têm longevidade reduzida, que
pode ser resultado das perfurações, as quais são reparadas 16
horas após cada cópula (CRUDGINGTON; SILVA-JOTHY, 2000).
Machos que copulam pela primeira vez tem mais líquido
espermático, e fêmeas recebem energia extra e mais água, e
tendem a viver mais (PAUKKU; KOTIAHO, 2005).
As fêmeas de Z. subfasciatus, praga de grãos armazenados,
são capazes de copular uma hora após a emergência e ovipositar
de duas a 30 horas depois da cópula (PAJNI; JABBAL, 1986).
Fêmeas de Sennius bondari, que se desenvolvem na espécie
ornamental Senna multijuga e também ovipositam em sementes,
têm um período de pré-oviposição mais longo, que varia de seis a
13 dias. Os períodos de oviposição, pós-oviposição e ciclo de vida
são mais longos comparativamente aos de Z. subfasciatus (Tabela
3).
Tabela 3. Médias (± EP) de vários parâmetros biológicos de Sennius

bondari em Senna macranthera e Zabrotes subfasciatus em
Phaseolus vulgaris cv. Carioca em laboratório.
Parâmetro Sennius bondari Zabrotes subfasciatus
Pré-oviposição 8,6 ± 1,92 1,2 ± 0,71
Oviposição 38,3 ± 4,77 5,90 ± 0,96
Pós-oviposição 52,6 ± 6,21 1,2 ± 1,10
Ciclo de vida (dias) 42,3 ± 0,34 28,9 ± 8,5
Fecundidade 47,7 ± 4,13 38,1 ± 9,63
Longevidade – macho 94,3 ± 5,18 13,3 ± 2,51
Longevidade – fêmea 102,5 ± 2,66 9,4 ± 1,54

Fonte: Sari et al. (2003); Linzmeier et al. (2004).
Alimentação de pólen e néctar influencia a longevidade e induz
à formação de gametas. Leroi (1978, 1981), em estudos de
laboratório com Acanthoscelides obtectus (Say), comprovou que
soluções de sacarose, glicose, frutose ou uma mistura de pólen, mel
e água resultam em fecundidade e longevidade altas. Adultos
alimentados com a mistura de mel e pólen podem sobreviver por
mais de 200 dias, e a produção ovariana foi 50% maior quando
comparada com a de fêmeas não alimentadas. Na espécie
univoltina, Bruchus pisorum (L.), apenas o pólen do hospedeiro,
Pisum sativum (Fabaceae) promove o desenvolvimento dos oócitos
e aumenta a probabilidade e frequência de cópulas. Pólen de outros
hospedeiros apenas mantém a sobrevivência da espécie por longos
períodos (PESHO; VAN HOUTEN, 1982). Shinoda e Yoshida (1987),
ao alimentarem Callosobruchus chinensis com fungos
(Sphaerotheca fuliginea ou Uromyces azukiola), obtiveram
longevidade três vezes maior que a do controle e o dobro do
número de ovos.
O gasto de energia é maior na reprodução e pode levar a
limitações. Em Acanthoscelides obtectus quanto mais longo o
período de pré-oviposição, menor o número de ovos (LEROI, 1980).
O conteúdo de proteína, lipídios e glicogênio decresce com a idade
em fêmeas de Zabrotes subfasciatus e C. maculatus, sendo mais
acentuado durante a fase reprodutiva. Essas espécies têm alto
conteúdo de lipídios (de 30% a 50% do peso seco) que podem
representar uma estratégia de sobrevivência (SHARMA; SHARMA,
1979a,b).
O componente genético também tem papel significativo nos
parâmetros reprodutivos. Huignard; Biemont (1978) verificaram que
as linhagens de baixas altitudes de A. obtectus e com alta
disponibilidade de alimento apresentam baixa longevidade e
reproduzem cedo, copulando logo após a emergência sem
necessidade de estímulo do alimento. Nas linhagens de altas
altitudes, em que a planta hospedeira está disponível por curto
período, a longevidade é maior, a cópula e oviposição só ocorrem
após a presença do alimento e o número de ovos é menor.
Os bruquíneos completam uma ou algumas gerações no ano
(JOHNSON, 1994). As espécies de regiões com períodos frios ou
secos entram em diapausa durante o estágio adulto e comumente
são univoltinas, com ciclo de vida sincronizado com sua planta
hospedeira. Quando pólen e néctar estão disponíveis, termina a
diapausa e a cópula ocorre com deposição dos ovos quando os
frutos surgem. As espécies de climas amenos onde o recurso
alimentar está sempre disponível não entram em diapausa.
Um ambiente diferenciado é o de grãos em armazenamento
(ver capítulo 17). Os bruquíneos que se desenvolvem nessa
condição são multivoltinos e não entram em diapausa. Há
abundância de alimento para larvas, e os adultos não necessitam de
alimentação, fazendo com que o crescimento da população seja
contínuo até que todo o alimento seja consumido.
A diapausa reprodutiva têm sido registrada em várias espécies
como Bruchidius atrolineatus (Pic) (LENGA et al., 1991) e Bruchus
pisorum (PESHO; HOUTEN, 1982; ANNIS; O‘KEEFFE, 1984). Um
caso especial é Bruchidius dorsalis (Fähraeus), espécie multivoltina
que entra em diapausa larval ou diapausa reprodutiva sob curto
fotoperíodo (KUROTA; SIMADA, 2001, 2002). Em B. atrolineatus
(Pic), a diapausa reprodutiva depende das condições climáticas que
prevalecem no início da estação seca e é induzida por fotoperíodo
longo e temperatura alta. Os machos terminam a diapausa quando
expostos a fotoperíodo curto e umidade alta; fêmeas produzem
oócitos maduros apenas em condições climáticas similares e
presença de inflorescências ou vagens de Vigna unguiculata
(MONGE et al., 1989; LENGA; HUIGNARD, 1992; GLITHO et al.,
1996). De modo semelhante, o término da dipausa reprodutiva para
Bruchus rufimanus Boheman é resultado da interação entre o
aumento da fotofase e a ingestão de pólen do hospedeiro Vicia faba,
sendo o fotoperíodo o parâmetro mais relevante (TRAN;
HUIGNARD, 1992). Biemont e Bonet (1980), ao estudarem o ciclo
univoltino de duas espécies relacionadas, Acanthoscelides obtectus
e A. obvelatus, em Phaseolus vulgaris selvagem no México,
observaram adultos em diapausa reprodutiva dentro de folhas secas
e enroladas ainda presas à planta. Os adultos movem-se de uma
folha para outra, no entanto, os ovaríolos não se desenvolvem. Ao
aparecerem as primeiras flores no final de setembro e início de
outubro, finda a diapausa reprodutiva (Figura 4).
Kytorhinus sharpianus Bridwell possui variação geográfica no
número de gerações, de parcialmente trivoltino a univoltino ao longo
de um gradiente latitudinal entre 36o N e 41o N. As populações
multivoltinas e univoltinas apresentam diapausa facultativa em
resposta ao fotoperíodo. As populações multivoltinas apresentam
variação sazonal entre as gerações que entram ou não em diapausa
com relação ao número de ovos depositados, longevidade e período
de pré-oviposição (ISHIHARA, 1999). Para Bruchidius dorsalis
(Fähraeus) em área com clima mais quente o ciclo de vida é
trivoltino em Gleditsia japonica e passa o inverno em estágio de
larva ou adulto; em clima frio o ciclo é bivoltino, a fenologia da planta
hospedeira é mais retardada e B. dorsalis entra em diapausa no
inverno no quarto ínstar larval ou adulto (KUROTA; SHIMADA,
2002).
Pouco se conhece sobre a dispersão dos bruquíneos ou sobre
sua capacidade de voo. No caso de herbívoros atraídos pelo
consumo de frutos infestados, é possível que ao dispersarem as
sementes também dispersem as larvas de bruquíneos que estão
dentro delas (OR; WARD, 2003). Em Callosobruchus ocorre
polimorfismo e a forma “normal” inclui indivíduos que não voam e na
forma “ativa” estão os que voam e dispersam (UTIDA, 1954;
CASWELL, 1960). Formas ativas ocorrem em maior proporção
quando a temperatura se eleva e há maior umidade nas sementes
de feijão, resultante da atividade metabólica de larvas. Os indivíduos
da forma ativa são maiores, têm mais lipídios, depositam menos
ovos, demoram mais para emergir e a maturação dos órgãos
reprodutivos é mais demorada, sugerindo uma diapausa reprodutiva
(GILL et al., 1971; UTIDA, 1972). Appleby e Credland (2007)
confirmaram a diapausa reprodutiva em adultos ativos de
Callosobruchus subinnotatus (Pic).
Inimigos naturais
Parasitoides
São poucos os trabalhos com evidências de parasitismo em
bruquíneos. Center e Johnson (1976) e Whitehead (1975)
relacionaram os parasitoides às coletas de hospedeiros de
bruquíneos na Costa Rica. De Luca (1965, 1970) lista bruquíneos e
seus correspondentes predadores e parasitoides (STEFFAN, 1981).
A comprovação de parasitismo em ovos é mais simples em
comparação a larvas e pupas. Geralmente, ovos parasitados
apresentam-se escurecidos, enquanto os não parasitados são
transparentes quando recém-depositados passando a branco-opaco
quando a larva de primeiro ínstar penetra na semente, preenchendo
o ovo com restos da parede da semente escavada (Figura 5E).
Ovos não fertilizados têm aparência transparente (Figura 5 F). Um
indício de parasitismo larval ou pupal é quando ocorrem diferentes
tamanhos de orifícios de emergência nas sementes. Os parasitoides
geralmente são menores que os bruquíneos e, por isso, seus
orifícios são menores (Figura 7D, E). No entanto, a comprovação do
parasitismo somente é possível mediante a dissecção de sementes
(Figura 7F, G).
Em Lonchocarpus muehlbergianus, os orifícios de emergência
deixados na semente por bruquíneos adultos são diferentes dos de
parasitoides. As sementes com orifícios maiores são consumidas
por Ctenocolum podagricus (F.) (Figura 8A, B), enquanto as com
orifícios menores originam adultos de Horismenus missouriensis
(Eulophidae) (Figura 8C, D), um provável parasitoide da larva ou
pupa (SARI et al., 2002). Quando o parasitoide adulto é encontrado
dentro da semente é impossível relacioná-lo à fase de larva ou de
pupa. Ocorre o mesmo se houver um predador e um parasitoide,
mesmo considerando as relações de tamanho entre predador e
parasitoide. Este foi o caso de Horismenus sp. encontrado dentro de
sementes de Senna alata (Figura 7G), que também estavam
infestadas por Amblycerus submaculatus (Pic) e Sennius bondari
(RIBEIRO-COSTA, 1998). Na literatura há indicação de que, a partir
de uma larva de Amblycerus robiniae (F.), emergem 18 a 30
Horismenus missouriensis Ashmead (BISSEL, 1938), porém essa
informação não invalida a possibilidade de Horismenus também ser
parasitoide de S. bondari. Além disso, um grupo reduzido de
himenópteros são fitófagos, associados a frutos. Espécies de
Eurytoma completam o desenvolvimento alimentando-se de seiva e
Bruchophagus, de sementes de Leguminosae e não de bruquíneos
como sugere o nome (STEFFAN, 1981).
Figura 8. Ctenocolum podagricus: (A) Vista dorsal do adulto; (B)
Sementes de Lonchocarpus muehlbergianus com orifícios de
emergência. Horismenus missouriensis: (C) Vista lateral do adulto; e
(D) Sementes de L. muehlbergianus com orifícios de emergência de
H. missouriensis.
Fonte: Sari et al. (2002).
Fotos: Lisiane T. Sari
Parasitismo larval foi constatado ao se dissecar o casulo de

Amblycerus hoffmanseggi (Gyllenhal) encontrando-se exúvias e
adultos de Horismenus sp., cápsula cefálica e restos do corpo da
larva do bruquíneo (RIBEIRO-COSTA, 1992) (Figura 7C). Os
parasitoides ao emergirem perfuram a parede do fruto, cuja abertura
tem diâmetro maior ao deixado pela larva do bruquíneo de primeiro
ínstar e menor que a do adulto (Figura 7D).
Os ciclos populacionais dos bruquíneos e seus parasitoides são
pouco compreendidos, pois várias espécies de bruquíneos e
parasitoides ocorrem em uma mesma planta hospedeira. No
sistema de Senna multijuga foram identificadas três espécies de
bruquíneos e 11 de parasitoides com diferentes abundâncias ao
longo de dois anos de coleta de frutos. Sennius crudelis Ribeiro-
Costa e Reynaud e Eurytoma sp. foram as espécies com maior
número de coocorrências, sendo esta uma evidência indireta de
parasitismo (SARI, 2003; SARI et al., 2005).
Chalcidoidea e Ichneumonoidea destacam-se como
parasitoides de bruquíneos. Somente um díptero foi relatado como
parasitoide de Bruchinae, Exoprosopa (Bombyliidae) que emerge de
casulo de Caryedon palaestinicus Southgate (=C. serratus
palaestinicus) (DONAHAYE et al., 1966).
Ott (1991) observou o parasitismo de larvas e pupas de
Acanthoscelides alboscutelatus pertencentes a Pteromalidae,
Eupelmidae e Eurytomidae, famílias comumente reconhecidas como
parasitoides de Bruchinae. A família Eulophidae também é
representativa com cerca de 20 parasitoides de bruquíneos
(STEFFAN, 1981). Trichogrammatidae inclui Uscana que são
parasitoides exclusivos de ovos de bruquíneos. Sob o nome Uscana
semifumipennis Girault há vários hospedeiros registrados como
Acanthoscelides alboscutellatus, Callosobruchus maculatus,
Althaeus hibisci e Stator limbatus (STEPHEN, 1981). Cerca de 15
espécies de Braconidae são parasitoides de bruquíneos, a maioria
pertencente aos gêneros Triaspis, Heterospilus e Urosigalphus
(STEFFAN, 1981).
No sistema composto por bruquíneos associados a Prosopis,
Conway (1980) verificou o parasitismo de ovos por Trichogramma
sp. e estimou que Horismeus productus Ashmead (Eulophidae)
parasitou de 1% a 4% das larvas de Mimosestes amicus (Horn) e
Algarobius prosopis (Le Conte). Heterospilus prosopidis Viereck
(Braconidae) parasitou de 9% a 17% das larvas de M. amicus e A.
prosopis e, outro Braconidae, Urosigalphus bruchi Crowford,
destruiu de 4% a 7% das larvas de bruquíneos de Prosopis; de 17%
a 25% das larvas (JOHNSON, 1983).
Os parasitoides têm impacto negativo sobre as populações
naturais, mas nem sempre ocorre controle efetivo. Parnell (1966),
estudando a dinâmica de população de insetos em Cytisus
scoparius, encontrou parasitismo de Bruchidius ater (Marsham) por
Habrocitus sequester Kurdjumov de 48% a 56% em dois anos.
Muitos parasitoides já foram introduzidos para controle biológico de
bruquíneos. Uscana semifunipennis Girault foi introduzido no Hawai
para controlar Caryedon gonagra F. e no Japão para controlar
Bruchus rufimanus Boheman. Em 1989, U. senex Grese foi
introduzido no Chile para o controle de Bruchus pisorum e ovos de
Acanthoscelis obtectus têm sido usados como hospedeiros
alternativos para criação desse parasitoide (ROJAS-ROUSSE et al.,
1996). Nos Estados Unidos, no Canadá e na Austrália foi introduzido
o braconídeo Triaspis thoracica (Curtis) para controlar Bruchus e
Tetrastichus bruchophagi Gahan para o controle de Bruchus
brachialis Fähraeus (van HUIS, 1991). Heterospilus prosopidis
Viereck foi introduzido para o controle de larvas e pupas de
Algarobius prosopis Le Conte no Texas.
O controle biológico de bruquíneos em sistema de
armazenamento tem gerado resultados positivos. Como exemplos
têm sido utilizados o parasitoide de ovo Uscana lariophaga Steffan,
o parasitoide de larva e pupa, Dinarmus basalis (Rondani) (van
HUIS, 2002) e Eupelmus orientalis Crowford e Eupelmus vuilleti
Crowford (NDOUTOME et al., 2000) para controle de
Callosobruchus maculatus. Schmale et al. (2005) obtiveram redução
de 48% a 75% da população de Acanthoscelides obtectus em 16
semanas de armazenamento de feijão-comum por causa da ação de
Dinarmus basalis (Rondani). Outros parasitoides de Acanthoscelides
obtectus e que também são parasitoides de Z. subfasciatus são
Stenocorse bruchivora (Crowford) (Braconidae), Dinarmus basalis
(Pteromalidae) e Horismenus sp. (Eulophidae). As três espécies são
ectoparasitoides do terceiro e quarto ínstar larval e, ocasionalmente,
parasitam pupas. Em A. obtectus ainda são conhecidos Dinarmus
laticollis, Eupelmus cushmani (Crowford), Eupelmus cyaniceps
Ashmead (Eupelmidae), Torymus atheatu Grissel (Torymidae),
Chryseida bennetti Burks (Eurytomidae) (van HUIS, 1991). Em
Zabrotes subfasciatus são registrados Heterospilus prosopidis
Viereck (Braconidae), Anisopteromalus calandrae (Howard)
(Pteromalidae), Eupelmus orientalis Crowford (Eupelmidae),
Dinarmus colemani (Crowford) (KISTLER, 1985; van HUIS, 1991).
Outra espécie de importância econômica no Brasil, Callosobruchus
maculatus, tem como parasitoides espécies de Uscana
semifumipennis Girault, Uscana mukerjii (Mani), Eupelmus orientalis
Crowford, Anisopteromalus calandrae (Howard) (Pteromalidae),
Chaetopsila elegans Westwood (Pteromalidae) Dinarmus basalis,
Dinarmus vagabundus (Timberlake), Lariophagus distinguendus (F.)
e Lariophagus texanus Crawford (Pteromalidae) (SOUTHGATE,
1979; van HUIS, 1991).
Predadores
Uma grande proporção de bruquíneos em amostras de
leguminosas de áreas tropicais não chegam a completar o ciclo por
causa da ação de ácaros predadores do gênero Pymotes que
podem se alimentar tanto das larvas como de pupas e de adultos.
Diversos mamíferos também atuam como predadores ao
consumirem sementes ou frutos infestados por bruquíneos, que
podem ou não ser atrativos para consumo. As possíveis razões para
a preferência de sementes infestadas é que estas são mais
nutritivas, pois as larvas sintetizam gordura e/ou proteínas ou outros
nutrientes como vitaminas, têm melhor sabor e são mais facilmente
abertas e consumidas (GÁLVEZ; JANSEN, 2007).

Os bruquíneos constituem um agrupamento alimentar (guilda)
interessante do ponto de vista biológico, com inúmeras espécies
mantendo relações com seus hospedeiros que revelam associações
especializadas e sofisticadas. Ao se alimentarem de sementes,
comprometem parcial ou totalmente o potencial reprodutivo das
plantas, sendo um agente de seleção natural que influencia o
tamanho das populações e a distribuição espacial das plantas. O
efeito negativo nas plantas é de importância óbvia, especialmente
quando as plântulas ainda estão sujeitas a condições climáticas
desfavoráveis, ao ataque por outros animais e fungos. São
necessários estudos que incluam a germinação e viabilidade de
sementes predadas, além da sobrevivência de plântulas
provenientes dessas sementes. Dessa maneira, pode-se assegurar
qual o real dano dos bruquíneos às sementes.
Cerca de 30 espécies são pragas sérias e pelo menos 9 são
cosmopolitas, principalmente em decorrência das atividades
comerciais de grãos. Para o controle dessas pragas é comum o uso
de inseticidas químicos. Nos últimos anos, porém, a objeção ao uso
destes produtos tem sido cada vez maior, pelos resíduos tóxicos e
aparecimento de populações resistentes de insetos. Sugere-se o
desenvolvimento de estudos focando em meios alternativos de
controle como uso de variedades resistentes de feijão, resfriamento
artificial, pós-inertes, óleos e pós de plantas e parasitoides como
inimigos naturais. Para que novas variedades resistentes sejam
propostas, pesquisas devem ser ampliadas em plantas com certo
grau de resistência para o conhecimento da biossíntese e da
regulação dos compostos químicos associados às suas defesas.
Nos bruquíneos, estudos interessantes ainda podem ser
desenvolvidos a fim de elucidar os mecanismos bioquímicos que
atuam neutralizando compostos tóxicos e que contribuirão também
para esclarecer os padrões evolutivos entre bruquíneos e suas
plantas hospedeiras.
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Capítulo 14
Insetos rizófagos (Coleoptera:
Melolonthidae)
Lenita J. Oliveira†
José R. Salvadori
Introdução
Considerando a abundância e a diversidade dos hábitos de vida
encontrados entre os insetos, relativamente poucas espécies
exploram partes subterrâneas das plantas, que incluem raízes,
hastes, rizomas, bulbos e tubérculos, como fonte de alimentação.
Embora a literatura agrícola contenha muitos exemplos de perdas
de produção e de qualidade do produto causados por insetos
associados ao solo, somente 7 das 26 ordens de insetos estão bem
representadas entre os herbívoros de hábito subterrâneo, embora
estes ocorram em 11 ordens. Entretanto, mesmo nessas 7 ordens –
Coleoptera, Diptera, Homoptera, Hemiptera, Hymenoptera,
Lepidoptera e Orthoptera – os herbívoros subterrâneos restringem-
se a poucas famílias ou subfamílias.
Insetos que se alimentam de partes subterrâneas são
encontrados em todos os continentes, exceto na Antártica. A maioria
das ordens, que incluem insetos rizófagos, tem distribuição
cosmopolita, enquanto as famílias são mais restritas e os gêneros e
espécies, frequentemente, mostram um alto grau de endemismo em
habitats isolados ou ilhas (BROWN; GANGE, 1990).
Coleoptera é a maior ordem de Insecta e ocupa os mais
variados ecossistemas, com papéis diversificados nas teias
alimentares, na decomposição de resíduos e no fluxo de nutrientes.
A significância funcional dos coleópteros se deve à diversidade de
seu comportamento alimentar, podendo agir como detritívoros,
herbívoros, fungívoros ou predadores (LAWRENCE; BRITTON,
1994). As espécies subterrâneas de Coleoptera consideradas
fitófagas alimentam-se, principalmente, de tecidos vivos das raízes e
de caules subterrâneos das fanerógamas, mastigando-os ou
absorvendo seus sucos. Entretanto, seus hábitos podem ser
bastante diversos; por exemplo, algumas espécies se comportam
como brocas de raízes, caules e tubérculos, formando galerias,
enquanto outras cortam os tecidos a partir do exterior, aproveitando
diferentes partes do tecido radicular, de acordo com suas etapas de
crescimento (MORÓN, 2004).
Alimentação em raízes é um modo de vida bastante difundido
entre os Coleoptera. Em muitos grupos, a larva é capaz de se
alimentar externamente das raízes subterrâneas com maior ou
menor intensidade, podendo, portanto, ser considerada uma broca
de hábitos subterrâneos. Os adultos de muitas dessas espécies se
alimentam das partes aéreas das plantas, não necessariamente da
mesma espécie em cujas raízes nutriram-se as larvas. Em alguns
casos, os adultos estão adaptados a se enterrar no solo, mas a
maioria deposita seus ovos na camada superficial do solo ou na
base do caule da planta hospedeira. Algumas espécies de
coleópteros rizófagos se alimentam de nódulos de leguminosas ou
micorrizas (CROWSON, 1981).
Muitas das espécies de coleópteros rizófagos consideradas
pragas de plantas cultivadas e de pastagens no Brasil pertencem à
superfamília Lamellicornia ou Scarabaeoidea. Entretanto, esse
grupo é muito diversificado quanto à forma, à coloração, ao tamanho
e aos hábitos alimentares, e há milhares de espécies catalogadas
no mundo (MORÓN et al., 1997). Espécies desse grupo podem
habitar ninhos de aves ou insetos (formigas, cupins), troncos podres
de árvores ou o solo, associadas ao húmus (material vegetal ou
animal em decomposição), às fezes de animais superiores ou à
rizosfera de plantas (MORÓN, 1996). Adultos e larvas são
mastigadores, mas, em geral, se alimentam de diferentes substratos
e as espécies fitófagas geralmente são polífagas. As larvas podem
ser fitófagas, alimentando-se de vegetais como raízes (rizófagas),
caules subterrâneos, bulbos e tubérculos, ou saprófagas,
alimentando-se de matéria orgânica em decomposição como
madeira (xilófagas), fezes (coprófagas), animais mortos
(necrófagas), húmus e palha. Larvas de algumas espécies foram
encontradas predando ovos de gafanhotos. Os adultos podem se
alimentar de flores, ramos, folhas (filófagos), frutas (frugívoros),
pólen e néctar (mielífagos), raízes, excrementos, cadáveres e restos
queratinizados e material em decomposição. Os machos adultos de
algumas espécies não se alimentam (OLIVEIRA et al., 2003).
A classificação desse grupo é controversa, mas, segundo
Endrödi (1966), divide-se em cinco famílias: Melolonthidae,
Scarabaeidae, Trogidae, Passalidae e Lucanidae. Nos
agroecossitemas brasileiros, a família Melolonthidae é uma das
mais comuns (OLIVEIRA et al., 2003) e suas larvas, assim como
outras espécies de Scarabaeoidea, são comumente conhecidas
como corós ou bichos-bolo.
As espécies de Melolonthidae com larvas edafícolas registradas
no Brasil se agrupam em quatro, das seis subfamílias dessa família:
571 espécies em Melolonthinae (p. ex., Phyllophaga spp., Liogenys
spp., Plectris spp. e Demodema spp.), 210 espécies em Dynastinae
(p. ex., Cyclocephala spp., Diloboderus sp., Euetheola spp.,
Dyscinetus spp., Ligyrus spp., Aegopsis sp., Bothynus spp. e
Heterogomphus spp.), 179 espécies em Rutelinae (p. ex., Anomala
spp.) e 49 espécies em Cetoniinae (MORÓN, 2004).
As diferentes subfamílias têm hábitos alimentares variados.
Larvas de Rutelinae, Dynastinae e Melolonthinae, geralmente, têm
hábitos subterrâneos e podem ser saprófagas, fitossaprófagas ou
fitófagas, enquanto os adultos são fitófagos ou não se alimentam. A
maioria das espécies rizófagas, consideradas pragas de plantas
cultivadas no Brasil, pertence às subfamílias Melolonthinae e
Dynastinae.
Nos sistemas não irrigados de produção de grãos do extremo
sul do Brasil, ocorrem inúmeras espécies de melolontídeos, das
quais o coró-das-pastagens (Diloboderus abderus Sturm) e o coró-
do-trigo (Phyllophaga triticophaga Morón & Salvadori) são os mais
importantes. Essa classificação é feita tendo em vista os danos que
são capazes de causar às culturas de trigo (principalmente), aveia,
centeio, cevada, triticale, milho e soja. Outras plantas cultivadas
como trigo-mourisco, colza, tremoço, azevém, ervilhaca e, ainda,
plantas daninhas e vegetação espontânea podem ser hospedeiras
de D. abderus e P. triticophaga (SALVADORI; SILVA, 2004; SILVA;
SALVADORI, 2004; SALVADORI; PEREIRA, 2006).
Apesar dos danos que causa, D. abderus pode proporcionar
benefícios como o aumento da capacidade de o solo absorver água
pelas galerias que abre, e a melhoria de características físicas,
químicas e biológicas do solo por meio da incorporação e
decomposição de restos culturais (GASSEN, 1999). Entretanto,
antes que isto ocorra, causa danos expressivos às culturas.
A ocorrência da espécie Demodema brevitarsis Blanch.
causando danos em soja e em outras culturas, restrita a uma
pequena área do norte do Rio Grande do Sul, também foi registrada
(SALVADORI et al., 2006).
O coró-pequeno (Cyclocephala flavipennis Burm.) é abundante
e largamente distribuído em lavouras na região norte do Rio Grande
do Sul. Apesar de, em provas de laboratório, consumir raízes e
danificar plantas de trigo, em condições de lavoura, sob plantio
direto, não causa danos consideráveis, mesmo em populações
elevadas (SALVADORI, 1999a; SALVADORI; PEREIRA, 2006).
Além do baixo potencial de consumo de raízes, apresenta hábito
alimentar facultativo, com preferência por matéria orgânica em
decomposição.
Em regiões mais setentrionais, destacam-se pela importância
econômica, Phyllophaga cuyabana (Moser), Liogenys fuscus
Blanch., Liogenys suturalis Blanch. e Plectris pexa Germar, que,
frequentemente, ocorrem como pragas em sistemas de produção de
grãos, sobretudo soja, milho, feijão e trigo, nos estados do Paraná,
de São Paulo, de Minas Gerais, de Mato Grosso do Sul, de Mato
Grosso e de Goiás (CORSO et al., 1991; NUNES JUNIOR et al.,
2000; ÁVILA; GÓMEZ, 2001; SALVADORI, 2001; SALVADORI;
OLIVEIRA, 2001; OLIVEIRA et al., 2004), e também em várias
outras plantas cultivadas e daninhas que lhes servem de
hospedeiras. A maioria dessas espécies é neotropical e tem ampla
distribuição no Brasil, mas a predominância de espécies e a sua
ocorrência como praga variam de acordo com a região.
Vários melolontideos como Euetheola humilis Burm.,
Dyscinetus dubius (Olivier), Dyscinetus gagates Burm. e Ligyrus
ebenus (De Geer) atacam a cultura de arroz e outras plantas
cultivadas. E. humilis é a espécie mais importante e seus adultos e
larvas, conhecidos como cascudo-preto e coró-do-arroz,
respectivamente, provocam danos severos e ocorrem em todas as
regiões brasileiras onde a cultura do arroz está presente
(FERREIRA; BARRIGOSSI, 2006).
Larvas de Aegopsis bolboceridus (Thomson), o coró-das-
hortaliças, já registradas no Distrito Federal, em Goiás e em Minas
Gerais, podem destruir completamente o sistema radicular de
hortaliças (solanáceas, brássicas e outras). Também já foram
constatadas em feijão, milho, cana-de-açúcar, capim-braquiária,
plantas ornamentais e daninhas (OLIVEIRA, 2005).
Além dessas espécies rizófagas, outras de melolontídeos,
consideradas benéficas, são comuns nos agroecossitemas
brasileiros, especialmente em lavouras sob semeadura direta, onde
as espécies classificadas como “engenheiras do solo” ocorrem com
maior frequência. Essas espécies constroem túneis verticais no solo
(galerias), promovem intensa incorporação e decomposição de
resíduos vegetais e contribuem para melhorar as características
fisíco-químicas do solo. É o caso do coró-da-palha (Bothynus spp.),
assim chamado por se alimentar de restos vegetais, que não causa
danos diretos às culturas e constrói galerias verticais de até cerca
de 1,30 m de profundidade e é encontrado do sul do Brasil até a
Região Amazônica (GASSEN, 1999).
Diversas espécies de corós coprófagos são comuns em
sistemas de produção que integram lavoura e pecuária, promovendo
a decomposição e a incorporação do esterco de animais, bem como
o controle biológico de pragas de importância veterinária que se
desenvolvem em fezes bovinas frescas (HONER et al., 1992).
Características das raízes como fonte

alimentar
Os tecidos subterrâneos contribuem com 50% a 90% da
biomassa das plantas. As raízes são o principal componente
biológico do solo e representam uma fonte de recurso bastante
abundante. Entretanto, a qualidade e a distribuição desse recurso
no solo dependem de vários fatores, que vão desde a morfologia do
sistema radicular dos diferentes grupos de plantas até a longevidade
e especialização dos diversos tipos de raízes (principais ou
secundárias), passando pelas estratégias das raízes para explorar
os recursos hídricos e nutricionais do solo.
Estudos relatados por Lavelle e Spain (2001) mostram que o
sistema radicular da maioria das plantas se desenvolve
relativamente ao acaso; mesmo assim as raízes tendem a manter
uma distância mínima umas das outras, para evitar sobreposição e
otimizar a extração de água e nutrientes disponíveis no solo que
exploram, especialmente no caso de plantas perenes em ambientes
áridos. A profundidade de distribuição das raízes no solo depende
da estratégia individual de cada espécie e das condições fisico-
químicas do solo. A raiz principal é suberificada e lignificada e pode
durar todo período de vida da planta. As raízes finas são
especializadas na assimilação de água e nutrientes e sua duração,
geralmente, é da ordem de meses, embora possam variar de
poucos dias para raízes sem micorrizas até vários anos quando são
infectadas por micorrizas. Outros fatores bióticos e abióticos, como
fertilidade do solo, clima, herbivoria radicular e competição entre
plantas, podem afetar a longevidade das raízes.
A produção de raízes finas é um processo altamente sazonal,
espacialmente heterogêneo e aparentemente oportunista,
aproveitando-se de condições favoráveis para desenvolver novas
raízes finas, que quando as condições se tornam difíceis podem, em
sua maioria, morrer (LAVELLE; SPAIN, 2001).
Além de serem importantes agentes pedogênicos, as raízes
mantêm estreita interação com a microflora e fauna de vida livre, e,
nos sistemas naturais e agroecossistemas, frequentemente, formam
associações com simbiontes como bactérias fixadoras de nitrogênio,
fungos (micorrizas) ou actinobactérias (actinorrizas). Elas fornecem
energia e devolvem ao solo os nutrientes absorvidos pela produção
de matéria orgânica abaixo da superfície da serapilheira e, enquanto
vivas, por meio da produção de exsudatos (LAVELLE; SPAIN,
2001).
A região do solo sob imediata influência das raízes e na qual há
proliferação de microrganismos por causa dessas raízes é
conhecida como rizosfera (PAUL; CLARK, 1996).
Dentro do solo, as raízes são a principal fonte de nutrientes
durante a vida da planta, mas podem também ter papel na
imobilização de nutrientes durante o estágio inicial de sua
decomposição; subsequentemente, elas são a principal fonte de
nutrientes para as futuras plantas e os organismos do solo (Van
NOORDWIJK; BROUWER, 1997), incluindo os insetos.
É provável que a rizofagia dos insetos tenha se desenvolvido
lentamente há milhões de anos, durante o fim da era Mezozoica
(Cretáceo) e início da era Cenozoica (Eoceno). A evolução das
angiospermas herbáceas com raízes abundantes de crescimento
rápido, entre o Eoceno e o Mioceno, deve ter impulsionado a
diversificação dos rizófagos estritos e facultativos, que começaram a
coexistir com as espécies saprófagas mais antigas (MORÓN, 2004).
Entretanto, apesar de a rizofagia ser bastante comum para várias
famílias de Coleoptera, os primeiros fósseis dessa ordem só
apareceram no período Permiano, no início da era Paleozoica
(FUTUYMA, 1992).
Estudos relatados por Brown e Gange (1990) mostram que o
sistema radicular da planta é o principal sítio de aquisição de
minerais e pode servir como local para síntese de produtos
envolvidos no crescimento e desenvolvimento de plântulas. Pode,
também, representar um local de armazenamento de metabólitos,
fotossintatos e carboidratos, o que pode tornar os tecidos
subterrâneos das plantas uma fonte alimentar com alto conteúdo
energético. Normalmente, o conteúdo de nitrogênio nas raízes é
baixo em relação a outras partes da planta, embora esse nível
possa variar sazonalmente, mas, em certos momentos, pode ser
maior que no resto da planta.
O longo ciclo vital de alguns insetos rizófagos pode ser reflexo
do suprimento relativamente baixo de nitrogênio (BROWN; GANGE,
1990) e outros nutrientes. Entretanto, larvas que atacam nódulos
radiculares de leguminosas (JACKAI et al., 1990) têm acesso a uma
fonte extremamente rica de nitrogênio.
Dióxido de carbono parece ser um dos principais fatores
químicos de orientação dos insetos rizófagos no solo. Entretanto,
como a maioria das raízes produz CO2, este não é suficiente para
explicar a habilidade de as larvas distinguirem raízes de diferentes
espécies. Compostos voláteis secundários importantes na atração
de larvas subterrâneas têm sido identificados para várias espécies
(BROWN; GANGE, 1990). Uma vez na raiz, outros compostos
químicos podem estimular ou inibir a alimentação. As substâncias
químicas que provocam respostas comportamentais de insetos
rizófagos podem ser atraentes, fagoestimulantes ou deterrentes
(DETHIER, 1970, citado por BROWN; GANGE, 1990).
Os metabólitos que frequentemente ocorrem na parte aérea e
agem como deterrentes de alimentação podem também ser
encontrados nas raízes (McKEY, 1979, citado por BROWN; GANGE,
1990). O grau de especialização encontrado entre insetos rizófagos
é, provavelmente, reflexo da distribuição de deterrentes bem como
de atraentes. Compostos com propriedades deterrentes para insetos
rizófagos, que têm sido isolados de raízes, incluem alcaloides,
compostos fumáricos, glicosídeos cianogênicos, glicosinatos,
isoflavonoides, ácidos fenólicos e saponinas. Entretanto, compostos
químicos das raízes que agem como deterrentes de alimentação
para algumas espécies podem não afetar outras (BROWN; GANGE,
1990).
Os exsudatos produzidos pelas raízes são uma mistura de
carboidratos assimiláveis e proteínas que aceleram a atividade e a
fixação de nutrientes na rizosfera (LAVELLE; SPAIN, 2001). A
qualidade e a quantidade dos exsudatos podem variar entre as
espécies vegetais (CURL; TRUELOVE, 1986), influenciando os
organismos associados às raízes (BENTO et al., 2004).
Uma vez que as raízes absorvem minerais do solo, a
concentração de certos íons pode ser mais alta que nas folhas. O
sódio, por exemplo, embora não seja requerido para o
desenvolvimento das plantas é absorvido pelas raízes; entretanto,
todos os animais requerem sódio e este pode representar um
importante componente na nutrição de insetos rizófagos (BROWN;
GANGE, 1990). Estudos compilados por esses autores mostram
que as raízes podem secretar íons HCO-3 e OH-, que tendem a
aumentar o pH da rizosfera. Por outro lado, sabe-se também que a
composição dos exsudatos da raiz engloba uma grande variedade
de ácidos, por essa razão estes podem ter, sobretudo, efeito na
diminuição do pH do solo nas proximidades da raiz. Entretanto, as
informações disponíveis sobre o efeito do pH do solo sobre os
insetos são conflitantes.
As características físico-químicas do solo bem como sua
temperatura e umidade podem afetar o crescimento das raízes das
plantas e, consequentemente, a disponibilidade desse recurso
alimentar para os insetos rizófagos. A temperatura e a umidade do
solo, além de afetarem a fonte alimentar, podem interferir na
sobrevivência e na abundância de insetos rizófagos e,
consequentemente, na competição intra e interespecífica.
Características morfológicas e
biológicas de melolontídeos
Os adultos de Scarabaeoidea são besouros geralmente
convexos, com corpo oval ou alongado e antenas lameladas com 8-
11 segmentos (TASHIRO, 1990). As larvas, geralmente, são
brancas ou amareladas com uma cabeça de coloração amarelo-
âmbar, marrom ou preta.
Os adultos de Melolonthidae (sensu Endrödi) possuem a
cabeça proporcionalmente pequena em relação ao corpo que,
geralmente, é ovalado e robusto (raramente achatado e fino).
Distinguem-se dos outros Scarabaeoidea pelo seguinte conjunto de
caracteres: o escapo antenal é muito mais curto que o flagelo; as
antenas têm de três a sete artículos alongados e achatados, com
lamínulas capazes de abrir e fechar entre si, cuja superfície
apresenta um aspecto brilhante, com setas dispersas; os estigmas
respiratórios dos três últimos segmentos abdominais estão situados
na porção lateral dos esternitos e ao menos o último deles fica
exposto quando os élitros estão em repouso; os tarsos são
pentâmeros e as garras tarsais bem desenvolvidas; a coloração
geral é muito variada; o comprimento corporal varia de 3 mm a 170
mm e, frequentemente, apresentam dimorfismo sexual acentuado
(Figura 1). As pupas são exaradas e adécticas.
Figura 1. Adultos de Diloboderus abderus (A), Phyllopaga

triticophaga (B).
Fotos: Paulo Roberto Valle da Silva Pereira
As larvas de Melolonthidae são tipicamente escarabeiformes
(ou melolontoides) com três pares de pernas bem desenvolvidas,
cada uma com quatro artículos diferenciados e tarsúngulus muito
aparentes; têm antenas com quatro segmentos, sendo o último
muito conspícuo, palpos maxilares com quatro artículos e
mandíbulas com processo ventral; têm epifaringe sem epitorma;
mostram um par de estigmas respiratórios torácicos e oito pares de
estigmas abdominais do tipo cribiforme (MORÓN et al., 1997;
MORÓN, 2004) (Figura 2).
Figura 2. Larvas de Diloboderus abderus (A), Phyllopaga

triticophaga (B) e Phyllophaga cuyabana (C).
Fotos: Paulo Roberto Valle da Silva Pereira (A, B) e Crébio José Ávila (C)
Em climas temperados as espécies de Melolonthidae tendem a

ser univoltinas (uma geração por ano) ou ter uma geração a cada
dois a quatro anos. Nas áreas tropicais há tendência de serem
multivoltinas, mas algumas podem ser univoltinas (LUNGINBILL;
PAINTER, 1953; MORÓN, 1986). Em geral, o ciclo biológico desses
insetos está sincronizado com as condições ambientais das regiões
de ocorrência.
No Brasil, para as espécies rizófagas, o início de cada geração
varia conforme o clima. Em regiões onde há uma estação seca,
como, por exemplo, no norte do Paraná, sul de Mato Grosso do Sul
e no Cerrado, normalmente coincide com o começo da estação
chuvosa a cada ano, quando os adultos saem do solo em revoadas,
em geral crepusculares ou noturnas, para acasalamento e, em
alguns casos, alimentação (Figura 3). A oviposição é feita no solo
com a larva passando por três ínstares, podendo ou não apresentar,
no último ínstar, um período de diapausa ou inatividade de duração
variável, conforme a temperatura e o regime hídrico da região. A
pupação também ocorre no solo.
Figura 3. Revoada noturna de Phyllophaga cuyabana.

Foto: Walter Soares Leal
No sul do Brasil, D. abderus e P. triticophaga estão adaptadas

ao clima temperado, com invernos que podem ser rigorosos.
Geralmente, o frio intenso implica diminuição da atividade das larvas
no solo, a qual volta ao padrão normal ou até a níveis maiores, nos
períodos de temperaturas mais amenas, quando as injúrias às
plantas se acentuam. Em P. triticophaga, que apresenta uma
geração a cada dois anos (Figura 4) (SALVADORI, 1997, 1999b,
2000), as larvas de terceiro ínstar param de se alimentar no mês de
novembro e passam à fase de pupa cerca de 60 dias depois; os
adultos completam o ciclo no outono, quando a temperatura já está
em declínio, fazendo com que permaneçam inativos no solo durante
todo o inverno (SALVADORI, 1997, 2000).
Figura 4. Ciclo biológico de Phyllophaga triticophaga.

Fonte: Salvadori e Pereira (2006).
Em geral, as espécies de corós que ocorrem em

agroecossitemas brasileiros são univoltinas, como é o caso de P.
cuyabana (OLIVEIRA et al., 1996, 2004), D. abderus (Figura 5)
(SILVA; SALVADORI, 2004), A. bolboceridus (OLIVEIRA, 2005) e
Liogenys spp. No Paraná, por exemplo, as revoadas de P. cuyabana
se iniciam no final de outubro, geralmente, após uma chuva e
podem ocorrer até o início de dezembro, com pico em meados de
novembro; as larvas ativas podem ser encontradas alimentando-se
de raízes de novembro a abril, mas, a partir do final de abril/início de
maio, todas as larvas entram em diapausa, permanecendo em
câmaras no solo até o início do aparecimento das pupas,
normalmente em meados de setembro/outubro (OLIVEIRA et al.,
1997). Já no Mato Grosso do Sul, por exemplo, o novo ciclo começa
em setembro/início de outubro quando os adultos de P. cuyabana, L.
fuscus e L. suturalis começam a sair do solo (OLIVEIRA et al., 2004;
BARBOSA et al., 2006; SANTOS et al., 2006).
Figura 5. Ciclo biológico de Diloboderus abderus.

Fonte: Salvadori e Pereira (2006).
No Cerrado, adultos de A. bolboceridus também saem do solo a

partir das primeiras chuvas que ocorrem nos meses de setembro e
outubro e suas larvas, ativas no período chuvoso (outubro a abril)
tornam-se inativas na época mais seca (abril a setembro)
(OLIVEIRA, 2005).
Estratégias utilizadas pelo grupo para

explorar o alimento
O sucesso do grupo Holometabola está relacionado com o fato
de os imaturos serem bem adaptados a nichos ecológicos diferentes
dos nichos dos adultos (TERRA, 1991). Adultos e imaturos de
coleópteros que se enquadram nesse grupo, ambos com aparelho
bucal do tipo mastigador, em geral exploram nichos distintos. Os
adultos de Scarabaeoidea são besouros que, em geral, se
alimentam de tecidos vegetais tais como folhas, flores e frutos
(TASHIRO, 1990). As mandíbulas, fortemente esclerotizadas e
frequentemente assimétricas, das larvas possibilitam explorar
diferentes fontes de recursos alimentares.
De forma geral, os melolontídeos edafícolas, além de
compartilharem com as demais famílias da ordem a que pertencem
essa estratégia de explorar nichos distintos na fase adulta e imatura,
utilizam outras duas para explorar os recursos alimentares: polifagia
e ciclo longo. Entretanto, o sucesso de cada espécie também está
intimamente ligado aos mecanismos de localização, seleção e
utilização dos hospedeiros por adultos e larvas, bem como ao
comportamento de resposta aos fatores bióticos e abióticos
predominantes na região de ocorrência.
A diversidade de hábito alimentar dos melolontídeos torna o
grupo extremamente importante nos agroecossistemas brasileiros,
tanto pelos prejuízos causados às plantas pelas espécies rizófagas,
como pelos benefícios à qualidade do solo promovidos pelas
espécies classificadas como “engenheiras do solo”.
As larvas de melolontídeos, saprófagas ou fitófagas, podem,
ainda, interferir nas características químicas do solo e,
consequentemente, de forma indireta, na disponibilidade de seu
próprio recurso alimentar. As larvas de melolontídeos precisam
consumir de 45 a 80 vezes o seu peso em substrato alimentar para
completar seu desenvolvimento (MÓRON, 1987), o que implica que
para cada grama de larva presente no solo se processa, em média,
63 g de substrato. Dessa maneira, são reciclados quase 60 g de
excrementos enriquecidos com bactérias e produtos nitrogenados
de fácil assimilação por grama de larva (MORÓN; ROJAS, 2001).
Larvas de P. cuyabana no 3º ínstar, alimentadas com raízes de soja,
girassol ou Crotalaria juncea, pesam, em média, de 0,8 g a 1 g e
podem consumir mais de 30 vezes a sua biomassa, devolvendo
cerca de 16% a 20% desse consumo ao solo na forma de fezes
(OLIVEIRA, 1997).
Localização e seleção da planta hospedeira
pelos insetos rizófagos
Assim como para outros coleópteros, o comportamento de
busca de plantas hospedeiras pelos adultos, tanto para sua própria
alimentação como para oviposição, pode ter grande influência na
distribuição e sobrevivência de sua progênie. Essa escolha é
importante para determinar que tipo de recurso alimentar estará
disponível para as larvas, que apresentam capacidade de
deslocamento limitada.
Em situação de escolha, larvas de P. cuyabana no 3º ínstar,
com maior capacidade de locomoção, preferiram consumir raízes de
soja, alimento mais adequado ao seu desenvolvimento, e evitaram
alimentar-se em plantas de algodão, cujas raízes quando ingeridas
nos primeiros ínstares podem causar a morte da larva (OLIVEIRA,
1997). Entretanto, em situações de campo, com lavouras em
monocultura, a gama de recursos disponíveis limita-se à planta
cultivada na área e às eventuais plantas daninhas remanescentes
no local.
Em situação de escolha, as fêmeas adultas de P. cuyabana
colocam menos ovos perto de raízes de hospedeiros menos
adequados ao desenvolvimento das larvas, como algodão e
Crotalaria spectabilis (OLIVEIRA et al., 2007). Todavia, a oviposição
nessas plantas não é totalmente evitada, pois a escolha do local
para cópula e oviposição é afetada, também, por outros fatores.
Durante o voo, fêmeas adultas de P. cuyabana selecionam as
plantas mais conspícuas (atraentes) para pousar e atrair os machos,
pela liberação de feromônio sexual. Esse comportamento gera
agregação de adultos em determinados locais e como as fêmeas
em geral ovipositam próximo do local de cópula, consequentemente,
a densidade de ovos e larvas diminui à medida que aumenta a
distância dos locais de agregação de adultos (GARCIA et al., 2003).
A longevidade e a fecundidade dos adultos de Popilia japonica
Newman podem ser afetadas pela alimentação em diferentes
espécies vegetais ou cultivares de plantas hospedeiras (LADD
JÚNIOR, 1987). Os adultos de P. japonica são atraídos por uma
grande gama de espécies vegetais, a despeito de sua adequação
como hospedeiras para as larvas, sugerindo que a aceitação ou
rejeição dos hospedeiros pode ocorrer principalmente como
resposta a estímulos da superfície da folha (POTTER; HELD, 2002).
Estímulos olfativos podem ser importantes para a localização
do hospedeiro e para a discriminação entre plantas hospedeiras e
não hospedeiras pelos adultos. Muitos compostos voláteis são
atrativos para o besouro-japonês, P. japonica e um dos mais efetivos
é uma mistura de 3:7:3 de fenetil-propionato, eugenol e geraniol
(LADD JÚNIOR; McGOVERN, 1980). Entretanto, geraniol, fenetil-
propionato e eugenol não são encontrados em vários de seus
hospedeiros preferidos (LOUGHRIN et al., 1995, 1997). O besouro-
japonês explora voláteis induzidos pela alimentação como
cairomônio de agregação. Potter e Held (2002) referem trabalhos
em que plantas cujas folhas foram danificadas por adultos da
própria espécie ou por outros insetos, como lagartas, atraem mais
besouros de P. japonica do que plantas indenes ou danificadas
artificialmente.
P. cuyabana, como P. japonica, é polífago e apresenta
diferentes graus de preferência por algumas plantas hospedeiras.
Os machos adultos de P. cuyabana, em geral, não se alimentam e
apenas parte das fêmeas ingerem folhas após a cópula. A
quantidade de folhas ingeridas e a proporção de fêmeas que se
alimentam variam conforme a espécie de planta (OLIVEIRA et al.,
1996; OLIVEIRA; GARCIA, 2003) e, em geral, é bem menor nos
hospedeiros menos adequados ao desenvolvimento das larvas,
como algodão. A ingestão de folhas pelas fêmeas, mesmo quando
em pequenas quantidades, parece estar associada com a
necessidade de energia suplementar para a reprodução. Cerca de
52% das fêmeas de P. cuyabana que ovipositaram se alimentaram
pelo menos uma vez após a cópula e a maioria dessas fêmeas
colocaram mais ovos que aquelas que nunca se alimentaram.
Entretanto, mesmo fêmeas que nunca se alimentaram foram
capazes de produzir ovos férteis. Cerca de 11% das fêmeas não se
alimentam nem ovipositam (OLIVEIRA; GARCIA, 2003).
Uma vez no solo, a busca e a exploração do alimento pelas
larvas rizófagas são influenciadas por fatores físicos do solo e
estímulos olfativos e gustativos provenientes das próprias plantas.
Herbívoros edáficos não encontram raízes ao acaso, mas se
orientam para elas usando semioquímicos que capacitam os insetos
a distinguir entre plantas hospedeiras e inadequadas. Compostos
metabólicos secundários liberados na rizosfera (alcoóis, ésteres e
aldeídos representam 37% dos exemplos relatados) relacionam-se à
localização e ao reconhecimento da planta hospedeira, com 80%
tendo propriedades atraentes. Insetos que se alimentam de uma
gama limitada de plantas tendem a explorar os compostos
metabólicos específicos da planta hospedeira, enquanto os
herbívoros não especialistas parecem usar os semioquímicos mais
gerais (JOHNSON; GREGORY, 2006). Vinte estudos relatados por
esses autores concluíram que o CO2 é o principal metabólico
primário da planta que permite ao inseto localizar as raízes. Porém,
muitas características da emissão de CO2 pelas raízes são muito
variáveis para permitir uma localização precisa. Além da falta de
especificidade, os gradientes de CO2 emitidos pelas raízes não
persistem por longos períodos e os gradientes verticais de CO2 no
solo tendem a ser mais fortes que os horizontais.
Vários compostos químicos presentes nas raízes não estão
relacionados à localização da planta hospedeira na rizosfera, mas
determinam se os insetos serão estimulados ou não a consumir
maior quantidade de raízes. Quando os insetos alcançam as raízes,
substâncias químicas agem como fagoestimulantes (48% dos
compostos são açúcares) ou deterrentes de alimentação
(principalmente compostos fenólicos) (JOHNSON; GREGORY,
2006). Para larvas de P. japonica, cinco açúcares (sacarose,
maltose, frutose, glucose e trealose) são fagoestimulantes
importantes (LADD JÚNIOR, 1988).
Exploração do alimento por melolontídeos
rizófagos
Ao explorarem diferentes tipos de recurso alimentar, os adultos
e as larvas de melolontídeos diminuem a competição
interespecífica, aumentando as chances de sucesso da espécie.
Entretanto, apesar dessa aparente separação, o desempenho de
uma fase está bastante ligado ao desempenho e ao comportamento
da fase de desenvolvimento anterior.
Adultos de Cetoniinae e Rutelinae são visitantes comuns de
flores onde consomem néctar e pólen, enquanto larvas de muitas
espécies dessas subfamílias vivem em troncos caídos ou se
alimentam de húmus e serapilheira (BERENBAUM et al., 1998).
As larvas de alguns Rutelinae e Dynastinae se alimentam de
material em decomposição e, raramente, de raízes; as larvas de
Melolonthinae se alimentam de raízes, bulbos, tubérculos e material
em decomposição (OLIVEIRA et al., 2003). Algumas espécies
podem mudar o hábito alimentar durante o desenvolvimento da
larva, comportando-se como saprófagas no primeiro ínstar e
passando a consumir raízes cada vez mais fibrosas e caules
subterrâneos duros nos últimos ínstares, comportando-se como
estritamente rizófagas. Outras espécies mudam a estratégia de
alimentação conforme o recurso disponível e são classificadas como
facultativas. Por exemplo, se ovos de alguns Dynastinae são
colocados em solos ricos em matéria orgânica, suas larvas se
desenvolvem completamente como saprófagas; se, entretanto, as
larvas iniciam seu desenvolvimento em solo pobre em húmus, mas
com grande oferta de raízes, comportam-se como rizófagas durante
os três ínstares larvais (MORÓN; ROJAS, 2001).
Larvas de A. bolboceridus (Dynastinae) alimentam-se de raízes
de diversas plantas em todos os estádios; contudo, observações de
campo têm sugerido que essa espécie é capaz de sobreviver longos
períodos sem se alimentar ou alimentando-se de matéria orgânica
de origem vegetal (OLIVEIRA, 2005), provavelmente, na ausência
de seus hospedeiros.
Adultos de Dynastinae, geralmente, atacam caules e raízes em
busca de seiva, enquanto as larvas dessa subfamília têm hábitos
diversos, alimentando-se de fezes e material vegetal em
decomposição, bem como de raízes de plantas vivas (TASHIRO,
1990).
Adultos de E. humilis roem e dilaceram as partes subterrâneas
das plantas e suas larvas se alimentam da raiz (FERREIRA;
BARRIGOSSI, 2004).
Adultos de outras espécies de Dynastinae, como D. abderus,
não se alimentam, mas a fêmea prefere ovipositar em áreas com
maior quantidade de resíduos vegetais que representam fonte de
recurso alimentar para as larvas de primeiro ínstar. Conforme se
desenvolvem, as larvas dessa espécie passam a se comportar
como fitófagas, especialmente as de 3º ínstar, que se alimentam de
raízes, mas também consomem sementes e parte aérea de
pequenas plantas, as quais puxam para dentro do solo, após
devorarem a parte subterrânea de diversas plantas daninhas e
cultivadas (SILVA; SALVADORI, 2004). Larvas do gênero
Cyclocephala são saprófagas facultativas, com preferência por
matéria orgânica em decomposição, mas aparecem associadas a
danos causados em diversas culturas na literatura internacional que,
entretanto, também destaca o papel de seus adultos como
polinizadores.
Adultos de Melolonthinae e Rutelinae, tidos como
exclusivamente herbívoros, representam um tipo adaptativo
diferente, com um tamanho corporal considerável. As larvas de
Melolonthinae atacam raízes de gramíneas, leguminosas e outras
plantas cultivadas, além de arbustos e árvores, enquanto seus
adultos devoram folhas, flores e frutos (TASHIRO, 1990).
O gênero Phyllophaga (Melolonthidae) está associado,
principalmente, às dicotiledôneas e referências desse gênero em
monocotiledôneas e gimnospermas são mais raras (MORÓN, 1986).
Mas, no Brasil, várias espécies polífagas como P. triticophaga e P.
cuyabana ocorrem em gramíneas (SALVADORI, 2000; OLIVEIRA et
al., 2004). O besouro-japonês P. japonica (Rutelinae) se alimenta de
folhas, flores e frutos de aproximadamente 300 espécies de plantas
pertencentes a 79 famílias (LADD JÚNIOR, 1987a,b; 1989),
enquanto suas larvas se alimentam de raízes.
Impacto de fatores ambientais na

exploração do alimento e na
performance das larvas
Em razão de seus hábitos peculiares, os melolontídeos
rizófagos sofrem grande influência de fatores ambientais, tanto os
que afetam particularmente a parte aérea das plantas, das quais os
adultos se alimentam, quanto os que afetam a rizosfera de modo
geral, onde as larvas forrageiam e esses insetos vivem a maior
parte do tempo. As características físico-químicas do solo podem
influenciar na ocorrência e na abundância dos insetos rizófagos: de
forma direta, influenciando, por exemplo, sua sobrevivência,
distribuição espacial e comportamento, e de forma indireta, as
plantas que lhe servem de alimento.
Embora haja similaridades na forma como os insetos localizam
suas plantas hospedeiras acima ou abaixo da superfície, o solo
representa um ambiente muito mais complexo e sua natureza (ex.:
porosidade, umidade e densidade) é crítica porque afeta não só a
mobilidade do inseto como a difusão dos semioquímicos das raízes
(JOHNSON; GREGORY, 2006).
Além dos fatores abióticos inerentes ao ambiente em que
vivem, como temperatura e umidade do solo, a sobrevivência de
insetos rizófagos também depende por fatores bióticos, como
inimigos naturais. Para certas espécies, uma significativa parcela da
mortalidade larval no campo é atribuída a fatores dependentes da
sua densidade (BROWN; GANGE, 1990). Altas densidades de
larvas causam reduções significantes nas taxas de crescimento, por
meio de competição direta entre as larvas pelo suprimento alimentar
disponível (RÉGNIERE et al., 1981c).
A estrutura do solo é crítica na determinação da mobilidade e
da sobrevivência de insetos rizófagos. Para larvas de escarabeídeos
(RÉGNIERE et al., 1981b), a sobrevivência é maior em solo com
textura fina, que têm maior capacidade de manter a umidade e pode
reduzir o risco de dessecação da larva. Tem sido também sugerido
que a abrasão das partículas de areia pode causar lesões internas e
reduzir a sobrevivência de larvas cavadoras (TURPIN; PETERS,
1971). A compactação do solo pode reduzir a sobrevivência de
insetos (ORMEROD, 1890, citado por BROWN; GANGE, 1990),
representando uma barreira física para a movimentação de larvas
no solo (STRNAD; BERGMAN, 1987), prejudicando, eventualmente,
a disponibilidade e o acesso às raízes. O efeito das características
físicas do solo sobre larvas edafícolas, entretanto, depende do
comportamento de cada espécie em particular. O coró-das-
pastagens, D. abderus, por exemplo, parece não encontrar
limitações em solos bem estruturados e, muitas vezes,
compactados, provavelmente pelo fato de que constrói uma galeria
permanente a qual permite os deslocamentos necessários na
direção do alimento (TORRES et al., 1976). Além disso, há
evidências de que a fêmea prefere solos não revolvidos para a
construção de galerias que servirão como sítios de oviposição e
desenvolvimento inicial das larvas (SILVA et al., 1994). Essas
características fizeram com que essa espécie de coró, originária dos
campos nativos da região do pampa sul-americano, se adaptasse
perfeitamente a sistemas de produção de grãos nos quais o solo
não sofre movimentação geral, como é o caso do plantio direto.
Já o coró-do-trigo, P. triticophaga, e o coró-da-soja, P.
cuyabana, ocorrem indistintamente tanto em solos preparados
convencionalmente para a semeadura como em sistemas de plantio
direto (OLIVEIRA et. al., 2000; SALVADORI, 2000). Essas espécies
não constroem túneis permanentes e vivem muito próximas à
rizosfera e da superfície do solo. Em lavouras sob plantio direto, P.
triticophaga desloca-se preferencialmente ao longo da linha de
semeadura e, também, concentra-se em eventuais áreas menos
adensadas, como ao longo de terraços (SALVADORI, 2000;
SALVADORI; SILVA 2004; SALVADORI; PEREIRA, 2006).
Muitos estudos têm mostrado que a taxa de crescimento de
insetos rizófagos aumenta com o aumento da temperatura do solo
(RÉGNIERE et al., 1981a; POTTER; GORDON, 1984; JACKSON;
ELLIOT, 1988). Em espécies que crescem durante a estação mais
quente, a temperatura do solo é importante para determinar o
tamanho da larva rizófaga e a probabilidade de sobrevivência no
inverno (BROWN; GANGE, 1990). A atividade das larvas de P.
cuyabana parece ser negativamente afetada por temperaturas
baixas e geralmente permanecem inativas em câmaras no solo, sem
se alimentar, durante todo o inverno (SANTOS, 1992; OLIVEIRA,
1997).
D. abderus e P. triticophaga, espécies comuns no Sul do Brasil,
estão adaptadas a baixas temperaturas. As larvas alimentam-se do
fim do outono até o início da primavera, com o pico de consumo
coincidindo com a estação mais fria. Entretanto, durante o inverno é
comum que a atividade e, por conseguinte, o consumo flutuem de
acordo com as variações de temperatura. Assim, em períodos de
temperaturas extremas (próximas a 0 °C), as larvas diminuem a
atividade para retomá-la, muitas vezes, com maior intensidade,
quando o frio ameniza. Apenas excepcionalmente, quando ocorrem
vários dias consecutivos com temperaturas noturnas próximas ou
inferiores 0 °C , o frio é um fator de mortalidade (SALVADORI;
SILVA, 2004).
O consumo de cenouras por larvas de 3º ínstar de Sericesthis
nigrolineata Boisd. (Melolonthinae) é incrementado pelo aumento de
temperatura dentro de uma faixa de 4 °C a 30 °C. Abaixo do limite
mínimo, as larvas param de se alimentar; mas, no limite superior, a
mortalidade larval não permite alimentação adicional. Larvas no final
do 3º ínstar perdem peso mas continuam alimentando-se, exceto
por um curto período antes de entrar na fase de prepupa, mas não
há evidência de diapausa para as larvas maduras (RIDSDILL-
SMITH et al., 1974).
A umidade é, isoladamente, a propriedade do solo mais
importante para a sobrevivência e a abundância de insetos
rizófagos. Mudanças na umidade do solo têm sido indicadas como
sendo o fator responsável pela flutuação populacional desses
insetos (BROWN; GANGE, 1990). Larvas de P. triticophaga, em
período de deficiência hídrica para as plantas, procuram camadas
mais úmidas, aprofundando-se no perfil do solo, geralmente dentro
de uma câmara de paredes internas “alisadas”, possivelmente para
se resguardarem dos efeitos da desidratação. Quando o período
desfavorável se prolonga, há mortalidade de larvas e,
possivelmente, prejuízos ao desempenho das larvas sobreviventes
(SALVADORI, 2000; SALVADORI; SILVA, 2004).
As informações sobre a interação de insetos rizófagos com o
conteúdo nutricional do solo são conflitantes e, muitas vezes, o
efeito não se dá de forma direta. A aplicação de fertilizantes, por
exemplo, aparentemente afeta indiretamente os herbívoros
rizófagos pelo sistema radicular, embora a acidificação do solo não
deva ser descartada (BROWN; GANGE, 1990).
Prestidge et al. (1985) (citado por BROWN; GANGE, 1990) não
encontraram relação entre a aplicação de fertilizantes e a
alimentação em larvas de escarabeídeos. Entretanto, para Spike e
Tollefson (1988), a época de aplicação do nitrogênio em relação ao
estabelecimento das larvas pode ser crucial. Se o fertilizante for
adicionado antes do seu estabelecimento, então a proliferação do
sistema radicular pode resultar em maior suprimento alimentar para
a larva, com maior sobrevivência desta e aumento nos danos na
planta. Se a adição de nitrogênio ocorre após o estabelecimento,
então o dano é proporcionalmente menor.
Adaptações e respostas dos insetos

às variações dos fatores abióticos e
bióticos
Os padrões de respostas de insetos fitófagos à dispersão de
recursos no campo dependem: a) do nível de qualidade desse
recurso em relação à reprodução e à sobrevivência diferencial
(BACH, 1988); b) do comportamento de busca de plantas
hospedeiras (RALPH, 1977; BACH, 1988; GREZ; GONZÁLEZ,
1995; MATTER, 1996); c) do grau de variação na concentração de
recurso (KAREIVA, 1983); d) da competição de indivíduos por
recursos (ADESIYUN, 1978; McLAIN, 1981); e e) do ataque de
inimigos naturais (PRICE et al., 1980).
Insetos rizófagos têm uma fonte alimentar que, embora
abundante, pode ter qualidade excepcionalmente baixa. Como
estratégia adicional para explorar esse recurso, eles,
frequentemente, têm ciclos de vida longos e, assim, tendem a viver
em comunidades vegetais estabelecidas. Nessas comunidades, eles
mostram distribuições muito agregadas, em geral correspondendo à
binomial negativa. Essa distribuição resulta do fato de o solo ser um
ambiente muito heterogêneo e de os insetos serem altamente
dependentes da textura, umidade e temperatura do meio, levando à
agregação em locais favoráveis. Esse agrupamento significa que é
difícil detectá-los e quantificá-los por métodos convencionais de
amostragem. Distribuições agregadas podem resultar também do
comportamento de oviposição da fêmea. A seleção do local de
oviposição é crítica, uma vez que os insetos recém-eclodidos são
relativamente imóveis e devem encontrar imediatamente sua fonte
de alimento (BROWN; GANGE, 1990).
A preferência da fêmea para oviposição em certas espécies, o
crescimento, a sobrevivência e a reprodução da progênie naquelas
plantas (desempenho) têm sido os problemas centrais da teoria das
relações inseto–planta (THOMPSON, 1988). Esse autor ressalta
que vários estudos sugerem hipóteses de que as relações entre
preferência para oviposição de fêmeas e desempenho da progênie
podem variar sob condições ecológicas e pressões seletivas.
Assim como os adultos, as larvas de P. japonica são polífagas,
mas tendem a ocorrer como monófagas facultativas em razão de
sua mobilidade restrita às raízes das plantas próximas ao local onde
a fêmea ovipositou (POTTER; HELD, 2002); fato semelhante ocorre
com Phyllophaga cuyabana (GARCIA et al., 2003). Grande parte
das espécies de Melolonthidae que se alimentam de plantas tem em
comum o fato de serem, em geral, polífagas, explorando plantas de
diversas famílias, o que favorece sua sobrevivência. Entretanto,
esse comportamento de monofagia ou oligofagia circunstancial na
fase larval, em razão do comportamento do adulto e da baixa
mobilidade das larvas, é comum entre os melolontídeos, sobretudo
nos sistemas agrícolas onde a comunidade vegetal tende a ser
espacial e temporalmente menos diversificada do que nos sistemas
naturais.
Esses hábitos podem influenciar também a fisiologia da larva.
Estudos relatados por Potter e Held (2002) mostram que o intestino
de larvas de P. japonica é alcalino e a atividade de algumas de suas
enzimas, como a P450, é passível de indução, tornando-se mais
alta sob polifagia facultativa que sob monofagia. O seu intestino
contém, ainda, enzimas proteolíticas que podem ser inibidas in vitro.
A ingestão crônica de inibidor de tripsina de soja resulta em elevada
mortalidade de larvas de P. japonica (BROADWAY; VILLANI, 1995).
Se, por um lado, o comportamento do adulto influencia a
disponibilidade de alimento para a larva, por outro, a quantidade e a
qualidade da dieta do inseto na fase larval podem afetar sua
sobrevivência e peso final e, posteriormente, também o tamanho do
adulto. Por isso é importante entender como esse efeito ocorre.
A adequação de uma planta ao desenvolvimento larval é função
de muitas variáveis, incluindo propriedades químicas e físicas do
solo, microhabitat e grau de infestação (JAENIKE, 1978).
A sobrevivência de larvas de P. cuyabana, por exemplo, é
afetada pela dieta, e a sensibilidade das larvas aos fatores adversos
do alimento diminui à medida que a larva cresce. A eficiência
ecológica de larvas de P. cuyabana que se alimentaram de
hospedeiros menos adequados é reduzida basicamente em dois
níveis: exploração do recurso (consumo) e eficiência de sua
utilização. Em geral, quando se alimentam durante os primeiros
ínstares de hospedeiros não adequados, como algodão e Crotalaria
spectabilis, as larvas morrem; entretanto, as larvas de 3º ínstar que
consomem raízes dessas plantas são capazes de sobreviver e
atingir a diapausa, embora com peso final menor quando
comparadas a larvas que se alimentaram de hospedeiros mais
adequados, como soja (OLIVEIRA, 1997).
Larvas de A. bolboceridus que tiveram acesso à maior
quantidade de alimentos e/ou alimentos nutricionalmente mais
adequados são capazes de acumular mais reservas e dão origem a
insetos maiores, podendo haver variações de até 80% no
comprimento dos adultos (OLIVEIRA, 2005).
Muitos melolontídeos rizófagos usam a estratégia da diapausa
como resposta fisiológica a condições adversas, como temperatura
e umidade desfavoráveis, mas não necessariamente à escassez de
alimentos. O fenômeno da diapausa em larvas de terceiro ínstar,
dentro do gênero Phyllophaga, é comum, acontecendo sempre por
ocasião do período de inverno, constituindo uma estratégia
ecológica de sobrevivência às adversidades temporárias impostas
por alterações no ambiente (RITCHER, 1958; LIM et al., 1980;
MORÓN, 1986). A existência de diapausa foi demonstrada para
espécies de Melolonthidae que ocorrem no Brasil, mais
especificamente para P. cuyabana (SANTOS, 1992) e Phytalus
sanctipauli Blanch. (REDAELLI et al., 1996), tratando-se esta última,
possivelmente, de P. triticophaga (SALVADORI, 1999b).
Muitos Coleoptera não se alimentam durante a diapausa ou
consomem apenas quantidades muito pequenas de forma
intermitente (GUERRA; BISHOP, 1962; SIEW, 1966; HODEK, 1967).
Consequentemente, o peso final da larva no início da diapausa pode
reduzir as chances de sua sobrevivência durante o inverno. De
acordo com Tauber et al. (1986), parte do alimento ingerido pelos
insetos antes do início da diapausa é acumulada como reserva de
energia, na forma de gordura, para ser consumida durante esse
período até a reprodução.
O fenômeno da diapausa em larvas de terceiro ínstar, dentro do
gênero Phyllophaga, é comum, acontecendo sempre no outono e
inverno e constituindo-se numa estratégia ecológica de
sobrevivência às adversidades temporárias impostas por alterações
no ambiente (RITCHER, 1958; LIM et al., 1980; MORÓN, 1986). As
larvas diminuem gradativamente suas atividades e cessam a
alimentação, a despeito da existência de alimento. No início dessa
fase, as larvas aprofundam-se no solo e preparam uma câmara
individual e impermeável, moldada provavelmente com saliva
(MORÓN, 1986; SANTOS, 1992), onde permanecem até a
maturação sexual dos adultos.
Embora muitas larvas de P. cuyabana menos pesadas, por
causa da exploração de raízes nutricionalmente menos adequadas,
sejam capazes de sobreviver ao longo período de diapausa
(SANTOS, 1992; OLIVEIRA, 1997), a probabilidade de darem
origem a adultos com baixa fecundidade é alta, uma vez que o
crescimento reduzido da larva pode afetar não só o adulto como a
próxima geração de larvas (SLANSKY JÚNIOR; SCRIBER, 1985;
HONEK, 1993).

nos contextos básico e aplicado
Os insetos rizófagos podem ter considerável importância no
contexto dos danos que causam à agricultura, de seu impacto
indireto nos processos que ocorrem acima do solo ou, até mesmo,
de seu possível uso no controle biológico de plantas daninhas
(JOHNSON; GREGORY, 2006).
Entre esses insetos, os melolontídeos destacam-se pelo grande
número de espécies que ocorrem nos agroecossitemas. A despeito
de sua importância, os aspectos bioecológicos da maioria das
espécies que ocorrem como pragas de sistemas agrícolas no Brasil
continuam pouco estudados.
As estratégias de vida desses insetos, associando ciclos
biológicos, geralmente longos, a uma grande diversidade de hábito
alimentar de suas fases imaturas e adultas, tornam esse grupo
capaz de explorar agroecossistemas bastante distintos, aumentando
suas chances de sobrevivência ao longo do tempo. Importância
particular assumem as relações alimentares dos insetos rizófagos
em sistemas de exploração agropecuárias que contemplam
rotação/sucessão de culturas, integração lavoura e pecuária e
manejo conservacionista do solo, todos com amplas e diversificadas
possibilidades nutricionais que podem determinar a composição da
entomofauna. O conhecimento mais profundo da bioecologia e da
nutrição desse grupo certamente será de grande utilidade para
definir estratégias de manejo de suas populações nos locais onde,
frequentemente, causam prejuízos às culturas.
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Capítulo 15
Insetos galhadores
G. Wilson Fernandes
Marco Antonio A. Carneiro
Introdução
Os primeiros registros de galhas remontam a Hipócrates (406–
437 a.C.), Teofrasto (371–286 a.C.) e Plínio (23–79 d.C.). Plínio, “o
Piedoso”, foi o primeiro a usar a palavra galha (galla) para designar
a cecídia induzida por uma vespa da família Cynipidae em carvalho,
na sua Historia Naturalis XXIV, no século primeiro (MEYER, 1987).
Mas, embora eles tenham relatado naquela época a emergência dos
insetos, só no século 17, com os trabalhos de Marcello Malpighi
(1628–1694), Anthony van Leeuwenhoeck (1632–1723) e Jan
Schwammerdam (1630-1680), que o conceito de desenvolvimento
da galha foi relacionado à oviposição do inseto.
Galhas, cecídias ou tumores vegetais são tecidos ou órgãos de
plantas formados por hiperplasia (aumento do número de células)
e/ou hipertrofia (aumento do tamanho das células) induzidos por
organismos parasitas ou patógenos (MANI, 1964; DREGER-
JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Galhas podem ser induzidas
por uma grande variedade de organismos (Figura 1), como vírus,
bactérias, fungos, algas, nematoides, rotíferos, copépodos e plantas
da família Loranthaceae (popularmente conhecidas como ervas-de-
passarinho), mas principalmente por insetos (MANI, 1964; RAMAN
et al., 2005).
Figura 1. Galhas induzidas por diferentes organismos: (A) Galha
induzida por inseto; (B) Galha induzida por ácaro; (C) Galha-de-
ambrósia (induzida por fungo simbionte de um inseto); (D) Galha
(vassoura-de-bruxa) induzida por fungo; (E) Galha induzida por
nematoide; e (F) Galha induzida por Loranthaceae (erva-de-
passarinho).
Fotos: G. Wilson Fernandes
Entre os insetos herbívoros, os galhadores são provavelmente

os mais sofisticados, pois são capazes de controlar e redirecionar a
planta hospedeira em seu benefício (FERNANDES, 1990;
SHORTHOUSE et al., 2005). As galhas representam um fascinante
fenômeno do mundo natural, reflexo de íntimas interações dos
organismos, moldadas ao longo de milhares de anos pela evolução
orgânica. O inseto é capaz de modificar os padrões de crescimento
da planta hospedeira, alterando a natureza do tecido vegetal e
conduzindo o hospedeiro à formação de um alimento rico em
nutrientes e livre de compostos químicos defensivos bem como de
uma estrutura que o isola do meio ambiente.
As galhas são também conhecidas e utilizadas por suas
propriedades farmacológicas reconhecidas desde a Antiguidade. As
“galhas de Alepo” contêm 50% a 60% de ácido galactotânico, além
de teores significativos dos ácidos gálico e elágico, substâncias
usadas no tratamento de diarreias, inflamações bucais e
hemorroidas. O aproveitamento comercial das galhas remonta ao
século 17 com a extração de substâncias corantes utilizadas para
tingir cabelos, tecidos e como tinta para escrita (FERNANDES;
MARTINS, 1985). Na China, são extensivamente usadas há mais de
1.000 anos na medicina, indústria e alimentação humana. Na
América do Sul, a população indígena Aguaruna-Jívaro da
Amazônia peruana utilizam galhas foliares na espécie Licania
cecidiophora (Chrysobalanaceae) na confecção de colares
(BERLIM; PRANCE, 1978).
A importância recente das galhas tem aumentado por causa do
seu uso como agentes de controle biológico de plantas invasoras e
até como bioindicadores da qualidade e da saúde ambiental
(FERNANDES, 1987; JULIÃO et al., 2005). Além disso, diversos
autores sugeriram que o sistema planta-inseto galhador-parasitoides
é ideal para o teste de hipóteses sobre relações ecológicas e no
desenvolvimento do conhecimento em Ecologia (FERNANDES;
PRICE, 1988; PRICE, 2003). A utilização de insetos galhadores
como “organismos-modelo” reflete suas facilidades metodológicas,
muitas delas decorrentes do seu hábito séssil. Comunidades de
insetos galhadores são frequentemente compostas por muitas
espécies de diferentes ordens; as galhas são estruturas conspícuas,
persistentes na planta, fáceis de serem observadas e coletadas; e
as interações entre o inseto indutor e outros organismos podem ser
facilmente manipuladas (FERNANDES; PRICE, 1988; STONE;
SCHÖNROGGE, 2003).
Insetos herbívoros
Guildas de insetos herbívoros

Insetos herbívoros ou fitófagos são os que consomem partes
vivas de vegetais e compreende a maior parte das espécies de
organismos existentes. Cerca de 50% de todos os organismos
herbívoros são insetos (GULLAN; CRANSTON, 2005). Insetos
herbívoros são encontrados nas ordens: Phasmatodea, Orthoptera,
Thysanoptera, Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Lepidoptera e
Hymenoptera (TRIPLEHORN; JONHSON, 2005).
Diante da grande diversidade de espécies, diferentes
classificações podem ser utilizadas para diferenciar formas de
utilização e distribuição de insetos e suas plantas hospedeiras. Na
maioria das vezes, essas classificações se prestam apenas a fins
didáticos porque não são suficientes para englobar a grande
variabilidade das interações entre os organismos, ou porque os
limites não são precisos entre as diferentes classes de interações.
Insetos herbívoros podem ser agrupados quanto à variação do
número de táxons de plantas hospedeiras utilizadas. Dessa forma,
insetos monófagos são aqueles que utilizam um único táxon de
planta; oligófagos utilizam poucos táxons de planta, geralmente
próximos filogeneticamente, ou seja, de um mesmo gênero ou
família; e polífagos utilizam uma ampla variedade de espécies de
plantas hospedeiras não relacionadas filogeneticamente (PRICE,
1997).
Os insetos podem também ser separados em grupos funcionais
de acordo com o tipo e a forma de utilização de um determinado
recurso. Esses grupos são chamados de guildas (ROOT, 1967), isto
é, são formados por um conjunto de espécies que exploram a
mesma classe de alimentos (ou outro tipo de recurso) de maneira
semelhante, podendo ou não ser filogeneticamente relacionados (e
geralmente não são).
Os insetos herbívoros são divididos em cinco guildas principais:
mastigadores, sugadores, minadores, broqueadores e galhadores
(PRICE, 1997). As duas primeiras guildas, os mastigadores e os
sugadores, são formadas por insetos que se alimentam
externamente sobre a planta hospedeira, e por isso são chamados
de insetos herbívoros de vida livre ou exofíticos. Os insetos
mastigadores apresentam peças bucais do tipo mastigador e
consomem partes de tecidos de raízes, caules, folhas, flores e
frutos. São encontrados nas ordens Orthoptera, Coleoptera,
Lepidoptera e Hymenoptera. Os insetos sugadores possuem peças
bucais do tipo sugador e consomem a seiva dos vasos ou o
conteúdo líquido das células vegetais. Esses insetos podem se
alimentar da seiva bruta, conteúdo dos vasos que constituem o
xilema (vasos que levam nutrientes e sais minerais do solo para a
planta), da seiva elaborada, conteúdo dos vasos que constituem o
floema (vasos que distribuem os carboidratos e os aminoácidos para
os tecidos da planta) ou do conteúdo intracelular das células
vegetais de diferentes órgãos da planta hospedeira. Insetos
sugadores são encontrados nas ordens Hemiptera (percevejos e
cigarrinhas). Muitos insetos mastigadores e sugadores são
alimentadores especializados em sementes, um recurso
nutritivamente muito rico em nutrientes comparados a outros tecidos
da planta, é comumente referido como predadores de sementes.
Insetos predadores de sementes são encontrados nas ordens
Hymenoptera, Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera. Entre os
coleópteros uma das subfamílias mais importantes é representada
pelos Bruchinae (Chrysomelidae) que atacam principalmente
espécies de plantas da família Fabaceae.
As três guildas restantes, os insetos formadores de minas e de
brocas e os indutores de galhas são formados por insetos cujas
larvas se alimentam internamente dos tecidos da planta, e por isso
são chamados de insetos endofíticos. Os insetos formadores de
minas são aqueles cuja fase larval vive e se alimenta dos tecidos
vegetais entre as camadas da epiderme (DEMPEWOLF, 2005). De
acordo com essa definição, insetos minadores geralmente se
alimentam do parênquima de folhas, frutos e do córtex de ramos,
mas não incluem alimentadores de tecidos medulares ou profundos.
À medida que o inseto se locomove e se alimenta forma um túnel
característico e visível externamente, chamado de mina, semelhante
a uma faixa esbranquiçada nas folhas. As minas são definidas como
canais de alimentação formados pelos insetos dentro do
parênquima ou tecido epidérmico da planta, cujas paredes externas
permanecem intactas. Esses canais podem assumir uma série de
formas diferentes de acordo com a espécie de inseto formador da
mina (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985). O tecido mais
consumido é o parênquima paliçado do mesófilo, mas muitas
espécies podem também consumir preferencialmente algum outro
tipo de tecido (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985). Os insetos
formadores de minas são encontrados nas ordens Lepidoptera,
Hymenoptera, Coleoptera e Diptera (DEMPEWOLF, 2005).
Os insetos formadores de brocas são diferenciados dos
indutores de galhas por não induzirem a formação de um tecido
modificado, e dos formadores de minas por viverem mais
internamente, alimentando-se profundamente dentro do tecido
vegetal, formando uma cavidade chamada de galeria. Os
broqueadores podem se alimentar de tecido vivo ou morto. Galerias
podem ser formadas em caules (com maior frequência), botões
florais, raízes, frutos e sementes. Insetos formadores de brocas são
encontrados nas ordens Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera
(COULSON; WITTER, 1984).
Finalmente, os insetos indutores de galhas são muito
abundantes, mas ecologicamente e taxonomicamente são ainda
pouco conhecidos, ou seja, a maioria das suas espécies é nova
para a ciência (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). De
maneira geral, indutores de galhas são definidos como uma guilda
alimentar de insetos herbívoros que, para completar o seu ciclo de
vida, obrigatoriamente desenvolve uma modificação patológica no
tecido da planta hospedeira (galha), em decorrência da hipertrofia
e/ou hiperplasia do tecido vegetal, que surge da interação entre o
inseto e a planta hospedeira (WEIS et al., 1988). Os insetos
indutores de galhas são encontrados em todas as ordens de insetos
herbívoros (Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera, Hymenoptera,
Lepidoptera e Diptera), com exceção da ordem Orthoptera (Figura
2).
Figura 2. Ordens de insetos com espécies indutoras de galhas: (A)
Galha induzida por Diptera: Cecidomyiidae (Paradasineura
admirabilis Maia) na planta da espécie Erythroxylum suberosum
(Erythroxylaceae); (B) Hemiptera: Psyllidae (Baccharopelma
dracunculifoliae Burkhardt) na planta hospedeira Baccharis
dracunculifolia (Asteraceae); (C) Lepidoptera: Coleophoridae
(Palaeormystella oligophaga Becker & Adamski) na planta
hospedeira Macairea radula (Melastomaceae); (D) Galha induzida
por Hymenoptera: Cynipidae (espécie desconhecida) na planta
Quercus turbinela (Fagaceae); (E) Galha induzida por Thysanoptera
(espécie desconhecida) na planta hospedeira (não identificada); e
(F) Galha induzida por Coleoptera: Brentidae: Apioninae na planta
hospedeira Diospyrus hispida (Ebenaceae).
Táxons dos insetos galhadores

Em todo o mundo são conhecidas cerca de 13.000 espécies de
insetos cecidógenos, o que representa cerca de 2% do número total
de insetos (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; RAMAN et
al., 2005). Contudo, as estimativas recentes extrapolam esses
valores para cerca de 120.000 espécies de galhadores (ESPÍRITO-
SANTO; FERNANDES, 2007). O hábito de induzir galhas em
plantas evoluiu várias vezes e independentemente entre os insetos
fitófagos (ROSKAM, 1992; GULLAN et al., 2005), ocorrendo em pelo
menos 51 famílias distribuídas em seis ordens diferentes (Figura 3)
e são encontrados em todas as regiões biogeográficas. Todavia,
alguns grupos parecem ser mais ricos em espécies em algumas
regiões do que em outras. Por causa da grande diversidade de
insetos indutores de galhas e suas plantas hospedeiras, e também
da grande variabilidade dessas estruturas, apresentamos a seguir
algumas generalizações sobre a história natural, biologia e a
ecologia desses organismos. Informações mais detalhadas sobre
cada grupo poderão ser encontradas na recente revisão realizada
por Raman et al. (2005).
1. Ordem Hemiptera
• Subordem Heteroptera
Família Tingidae
• Subordem Sternorrhyncha
Família Psyllidae
Família Aleyrodidae
Família Aphididae
Família Phylloxeridae
Família Adelgidae
Família Eriococcidae
Família Kermisidae
Família Asterolecaniidae
Família Coccidae
Família Diaspididae
2. Ordem Thysanoptera
• Subordem Tubulifera
Família Phlaeotripidae
• Subordem Terebrantia
Família Thripidae
3. Ordem Coleoptera
• Subordem Polyphaga
Família Cerambycidae
Família Chrysomelidae
Família Brentidae
Família Curculionidae
Família Buprestidae
Família Mordellidae
Família Nitidulidae
Família Scolytidae
4. Ordem Hymenoptera
• Subordem Symphyta
Família Tenthredinidae
• Subordem Apocrita
Família Agaonidae
Família Pteromalidae
Família Erytomidae
Família Cynipidae
5. Ordem Lepidoptera
Família Nepticulidae
Família Heliozelidae
Família Prodoxidae
Família Cecidosidae
Família Bucculatricidae
Família Gracillariidae
Família Yponomeutidae
Família Ypsolophidae
Família Glyphipterigidae
Família Elachistidae
Família Oecophoridae
Família Coleophoridae
Família Cosmopterigidae
Família Gelechiidae
Família Sesiidae
Família Tortricidae
Família Alucitidae
Família Pterophoridae
Família Crambidae
Família Thyrididae
6. Ordem Diptera
• Subordem Nematocera
Família Cecidomyiidae
• Subordem Cyclorrhapha
Família Tephritidae
Família Chloropidae
Família Agromyzidae
Família Anthomyzidae
Família Clythiidae
Figura 3. Ordens e famílias de insetos que apresentam
espécies indutoras de galhas.
Fonte: Raman et al. (2005).
Hemiptera
A ordem Hemiptera apresenta grande número de espécies de
insetos galhadores distribuídos em 11 famílias, principalmente na
Subordem Sternorrhyncha (SCHAEFER, 2005). Na subordem
Heteroptera são conhecidas menos de uma dúzia de espécies de
insetos galhadores, todos da família Tingidae (SCHAEFER, 2005).
A superfamília Psylloidea apresenta cerca de 3.000 espécies
descritas, encontradas principalmente nas regiões tropicais e
temperadas do Hemisfério Sul, principalmente na Ásia Tropical e na
Região Australiana (GULLAN et al., 2005). Na Região Neotropical
esse táxon ainda é pouco estudado, mas, provavelmente,
representa a região mais rica em espécies de psilídeos galhadores
(BURCKHARDT, 2005). Os Psylloidea induzem galhas de formas
variadas e conspícuas em espécies de plantas das famílias
Asteraceae, Myrtaceae, Melastomataceae, Fabaceae, Lauraceae,
Polygonaceae, Moraceae e Salicaceae. Como exemplo, Ferreira et
al. (1990) relatam a biologia e a história natural de Euphaleurus
ostreoides Crawford em uma espécie de Fabaceae, enquanto Lara e
Fernandes (1994) e Espírito-Santo e Fernandes (2002) descrevem a
história natural e a ecologia de Baccharopelma dracunculioliae
Burckhardt em Baccharis dracunculifolia (Asteraceae). Galhas
induzidas por psilídeos são encontradas em vários gêneros de
plantas, mas são particularmente abundantes em espécies de
Baccharis (BURCKHARDT et al., 2004) e Eucalyptus
(BURCKHARDT, 2005).
Os coccídeos são parasitos de plantas especializados
encontrados em todas as regiões biogeográficas exceto na Região
Polar. Os coccídeos são classificados em cerca de 20 famílias, das
quais 230 espécies são indutoras de galhas (3% das espécies de
coccídeos conhecidas) encontradas em 10 famílias (GULLAN et al.,
2005). Coccídeos induzem galhas em 20 famílias de angiospermas,
principalmente em Myrtaceae (cerca de 130 espécies), Fagaceae,
Asteraceae, Ericaceae e Verbenaceae. Os relatos de galhas de
coccídeos na Região Neotropical são ainda raros, embora
Gonçalves et al. (2005) tenham apresentado alguns aspectos
biológicos e anatômicos da galha causada por Pseudotectococcus
rolliniae Hodgson e Gonçalves (Eriococcidae) em Rollinia laurifolia
(Annonaceae).
Entre os afídeos, as espécies indutoras de galhas são cerca de
440 espécies (WOOL, 2004). Eles apresentam ciclos de vida
complexos, apresentando alternância entre hospedeiros primários e
secundários, e entre reprodução sexual e partenogenética
(holociclo). A galha é induzida por um único indivíduo, a fundadora,
que se reproduz por partenogênese (WOOL, 2005). Dessa forma,
todos os indivíduos são geneticamente idênticos. Os demais
indivíduos encontrados na galha conseguem seu alimento sugando
o sistema vascular da planta dentro da galha, mas não são capazes
de induzi-la. Eles se alimentam sugando o conteúdo do floema. A
quantidade de ninfas por galha é extremamente variável, mas pode
atingir milhares. Por exemplo, a planta hospedeira Rhus glabra
(Anacardiaceae) pode abscisar suas folhas em resposta às galhas
induzidas por Melaphis rhois Ficht (Aphididae), que chegam a ter
mais de 1.700 ninfas contidas em apenas uma “loja” (FERNANDES
et al., 1999).
Thysanoptera
Existem cerca de 5.500 espécies de tisanópteros distribuídos
em nove famílias, mas espécies indutoras de galhas são
encontradas principalmente na subfamília Phlaeothripinae (MOUND;
MORRIS, 2005). Tisanópteros indutores de galhas são encontrados
em todas as regiões biogeográficas, sobretudo na Ásia Tropical e na
Região Australiana (MOUND; MORRIS, 2005). Esses insetos vivem
em colônias formadas por diferentes indivíduos. Comumente
encontramos mais de uma espécie associada com a galha, tornando
difícil a separação da espécie responsável pela sua indução. As
galhas são formadas principalmente nas folhas, em frutos ou flores.
Os registros de galhas de tisanópteros na Região Neotropical são
raros, embora sejam comum em algumas espécies do Cerrado
(GWF, observação pessoal).
Coleoptera
Em relação à grande riqueza de espécies de besouros
associados a espécies vegetais, existem poucas espécies de
besouros galhadores. Besouros indutores de galhas são
encontrados principalmente na família Curculionidae. O hábito de
induzir galhas é quase exclusivamente encontrado nas
superfamílias mais derivadas (Chrysomeloidea, Curculionoidea).
Nesses grupos, as larvas tornaram-se mais sedentárias, com
reduzida habilidades sensorial (ocelos e antenas) e locomotora
(pernas) e despigmentação do corpo (KOROTYAEV et al., 2005).
As larvas de besouros, que apresentam o aparelho bucal do
tipo mastigador, causam grande dano estrutural dentro das suas
galhas, acarretando rápida destruição dos tecidos em contato com a
larva (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas
induzidas por coleópteros podem ser reconhecidas por
apresentarem câmaras (lojas) amplas. Podem ser uma ou múltiplas
câmaras ou lojas hospedando geralmente uma só larva por câmara.
A fase de pupa pode ocorrer no interior da galha ou no solo; nesse
caso, a larva perfura a parede da galha e alcança o solo para dar
início à fase de pupa. As galhas são induzidas principalmente em
ramos e raízes, mas alguns insetos da superfamília Curculionoidea
induzem galhas em folhas e flores (KOROTYAEV et al., 2005). As
galhas dos coleópteros variam de simples intumescência até
estruturas com aparência de frutos, que são muito diferentes dos
órgãos sadios da planta (SOUZA et al., 1998; KOROTYAEV et al.,
2005). Não há diferenciação de um tecido nutritivo. Coleópteros
induzem galhas em várias famílias de plantas, destacando-se
Asteraceae, Solanaceae, Brassicaceae e Fabaceae. Por exemplo,
Collabismus clitelae Boheman induz galhas globulares no caule de
Solanum lycocarpum (Solanaceae) no Cerrado (SOUZA et al., 1998,
2001) enquanto um Apion sp. (Brentidae) induz galhas em brotos de
Diospyrus hispida (Ebenaceae) (ARAÚJO et al., 1995; SOUZA et al.,
2006). No Cerrado, as galhas de coleópteros são frequentemente
utilizadas por uma grande comunidade de formigas que as utilizam
como abrigo e para construção de ninhos (CRAIG et al., 1991;
ARAÚJO et al., 1995).
Hymenoptera
Juntamente com a ordem Diptera, os himenópteros apresentam
as galhas entomógenas mais complexas. Os himenópteros
indutores de galhas estão distribuídos em cinco famílias
(Tenthredinidae, Cynipidae, Agaonidae, Tanaostigmatidae e
Eurytomidae) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas
(DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; STONE et al., 2002).
A família Tenthredinidae (Subordem Symphyta) é formada por
espécies primitivamente fitófagas e suas larvas se adaptaram à
utilização de grande variedade de recursos, alimentando-se
externamente ou internamente em tecidos vegetais de ramos, folhas
e frutos (GAULD; BOLTON, 1988). A distribuição das espécies
galhadoras está restrita principalmente ao Hemisfério Norte, com
registro nas regiões Paleártica, Neártica e Oriental (ROININEN et
al., 2005). As vespas da família Tenthredinidae são espécies-
específicas com algumas poucas exceções conhecidas, induzindo
galhas em poucas plantas hospedeiras relacionadas (PRICE, 2003).
Tentredinídeos induzem galhas em folhas, ramos e botões florais em
11 gêneros e seis famílias de Angiospermas (Salicaceae, Rosaceae,
Caprifoliaceae, Pinaceae e Grossulariaceae), e em espécies de
Salix (Salicaceae) principalmente na Região Neártica (PRICE,
2003). Existe uma vasta bibliografia sobre a biologia e ecologia das
espécies indutoras de galhas em Salix (PRICE, 2003).
Existem cerca de 1.000 espécies de cinipídeos em 41 gêneros
predominantemente encontrados no Hemisfério Norte (RONQUIST,
1995; LILJEBLAD; RONQUIST, 1998). O maior número de espécies
conhecidas está na Região Neártica, particularmente no México,
onde se estima 700 espécies dessas vespas em 29 gêneros
(KINSEY, 1936; STONE et al., 2002). Os cinipídeos são encontrados
em todos os continentes, exceto na Austrália. Em número de
espécies, elas só perdem para os Cecidomyiidae, mas se igualam
na complexidade e na variedade de tipos morfológicos (STONE et
al., 2002). Induzem galhas em uma grande variedade de famílias de
plantas hospedeiras, em especial, Fagaceae, Fabaceae, Rosaceae
e Aceraceae (CSÓKA et al., 2005).
Chalcidoidea é uma grande superfamília de vespas parasitoides
que atacam um grande número de hospedeiros. Atualmente, são
conhecidas mais de 20.000 espécies (NOYES, 2002, 2003).
Espécies indutoras de galhas em Chalcidoidea são encontradas em
seis famílias: Agaonidae, Eulophidae, Eurytomidae, Pteromalidae,
Tanaostigmatidae e Torymidae (La SALLE, 2005). A seguir,
comentamos alguns aspectos da biologia das três principais famílias
dentro da Região Neotropical.
As vespas da família Agaonidae (Hymenoptera: Chalcidoidea)
incluem muitas espécies de vespas intimamente associadas às
inflorescências de espécies do gênero Ficus (Moraceae) (GALIL;
EISIKOWITCH, 1968; WIEBES, 1979; WEIBLEN, 2002). Os
agaonídeos podem induzir as galhas internamente, penetrando nos
figos como os polinizadores, ou então induzindo a formação das
galhas externas (KERDELHUÉ et al., 2000; KJELLBERG et al.,
2005). O número de espécies de agaonídeos supera 900 espécies e
são encontradas nas regiões tropicais (PRICE, 1997). As interações
íntimas e específicas entre agaonídeos e suas plantas hospedeiras
representam, talvez, os exemplos mais claros de coevolução.
Tanaostigmatidae é uma pequena família de vespas cuja
distribuição é principalmente Neotropical. Atualmente, são
conhecidas 92 espécies de Tanaostigmatidae em nove gêneros em
todo o mundo (La SALLE, 2005). A grande maioria das espécies de
Tanaostigmatidae induz a formação de galhas ou são inquilinos em
galhas de outros insetos (HARDWICK et al., 2005; La SALLE,
2005). Tanaostigmatidae induzem galhas em arbustos e árvores de
Fabaceae, Polygonaceae, Lecythidaceae e Rhamnaceae (La
SALLE, 1987, 2005). Em galhas induzidas por uma espécie
Anadiplosis (Diptera: Cecidomyiidae) na leguminosa Machaerium
aculeatum, Fernandes et al. (1987) registraram a primeira
ocorrência de inquilinismo em Tanaostigmatidae.
A família Eurytomidae apresenta 1.420 espécies descritas em
87 gêneros (NOYES, 2002). Os Eurytomidae apresentam espécies
parasitoides, fitófagas indutoras ou inquilinas de galhas. As
formadoras de galhas são reunidas na subfamília Eurytominae. As
galhas são induzidas em espécies de plantas das famílias
Myrtaceae, Campanulaceae, Boraginaceae, Orchidaceae e
Pinaceae (La SALLE, 2005). O número de galhas induzidas pelos
eurytomídeos deve ser aumentado na região tropical à medida que
mais estudos sejam realizados (LEITE et al., 2007).
Lepidoptera
Existem cerca de 180 espécies de lepidópteros indutores de
galhas identificados, distribuídos em 20 famílias de plantas. As
famílias com maior número de espécies são Gelechiidae e
Tortricidae, com 47 e 39 espécies, respectivamente. Lepidópteros
indutores de galhas são igualmente encontrados em todas as
regiões biogeográficas (MILLER, 2005).
Em razão do seu hábito alimentar e do aparelho bucal
mastigador, ocorre uma rápida destruição dos tecidos em contato
com a larva. Não há diferenciação em um tecido nutritivo. A maior
parte das galhas apresenta uma única câmara hospedando uma só
larva. As galhas são induzidas pelas larvas, exceto a espécie
Heliozela staneella (Fischer Von Röslerstamm) (Heliozelidae), a qual
a fêmea injeta uma substância durante a oviposição (MILLER,
2005). Além da identificação dos imaturos, as galhas induzidas por
lepidópteros podem ser reconhecidas pela grande quantidade de
fezes deixadas pela larva.
As galhas dos lepidópteros mostram uma grande variedade de
formas, de simples intumescência até estruturas mais complexas
parecidas com frutos, que são muito diferentes dos órgãos sadios
da planta (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas
são predominantemente induzidas nos ramos, embora sejam
também comuns em folhas de Melastomataceae (GONÇALVES-
ALVIM et al., 1999). Lepidópteros induzem galhas em pelo menos
41 famílias de plantas hospedeiras, destacando-se Asteraceae,
Salicaceae e Fabaceae (MILLER, 2005).
Diptera
Dípteros indutores de galhas ocorrem em sete famílias
diferentes, principalmente nas de Cecidomyiidae e Tephritidae. Os
cecidomiídeos são os mais importantes artrópodes indutores de
galhas, amplamente distribuídos em todas as regiões
biogeográficas, com 5.451 espécies descritas em 598 gêneros
(GAGNÉ, 2004). Todavia, seu número pode chegar a mais de
100.000 espécies (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). A
maioria das espécies de cecidomiídeos descrita está associada a
plantas induzindo ou vivendo como inquilinos em galhas enquanto
poucas espécies são predadoras (GAGNÉ, 1994). As espécies da
subfamília Porrycondilinae alimentam-se de fungos, condição
considerada ancestral em relação ao hábito de induzir galhas
(GAGNÉ, 1994). Algumas espécies podem induzir galhas em
espécies de plantas relacionadas de um mesmo gênero ou de uma
mesma família. É rara a existência de espécies polífagas de
cecidomiídeos que utilizam plantas hospedeiras em famílias
diferentes. Os cecidomíideos são particularmente ricos em espécies
em algumas famílias e gêneros de plantas, de acordo com a região
biogeográfica. Cecidomíideos são ricos em espécies em plantas
hospedeiras do gênero Baccharis (Asteraceae) e Solidago
(Asteraceae) nas regiões Neotropical e Neártica, respectivamente
(GAGNÉ, 1989; FERNANDES et al., 1996). Os cecidomiídeos são
pouco conhecidos na Região Neotropical com 500 espécies e 170
gêneros registrados (MAIA, 2005). No Brasil existem 159 espécies
descritas e 75 gêneros (MAIA, 2005). Inúmeras espécies descritas
no Brasil são de vegetação de restinga no Estado do Rio de Janeiro
(MAIA, 2001 a, b), onde 95 espécies e 47 gêneros foram relatados
(MAIA, 2005). Todavia, os registros de cecidomiídeos na vegetação
de Cerrado e de outras regiões brasileiras têm aumentado
consideravelmente nos últimos anos (MAIA; FERNANDES, 2004,
2006).
Aproximadamente, 5% das 4.300 espécies descritas de
tefritídeos são indutoras de galhas, a maioria é da subfamília
Tephritinae (FREIBERG, 1998; KORNEYEV et al., 2005). As galhas
são induzidas principalmente em ramos, flores, folhas e raízes; e
mais de 90% das galhas conhecidas são induzidas em espécies de
plantas hospedeiras da família Asteraceae (FREIBERG, 1998). Por
exemplo, Tomoplagia rudolphi (Lutz & Lima) forma galhas em
Vernonia polianthes (Asteraceae), planta hospedeira amplamente
distribuída na Região Sudeste do Brasil (SILVA et al., 1996). As
famílias Melastomataceae, Aquifoliaceae, Acanthaceae, Fabaceae e
Onagraceae também são atacadas por tefritídeos galhadores
(FREIBERG, 1984).
Até onde é conhecido, os indutores de galhas da família
Chloropidae são confinados a plantas hospedeiras da família
Poaceae, com exceção das espécies do gênero Eurin que induzem
galhas em espécies de Cyperaceae do gênero Scirpus (DREGER-
JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Como em outros dípteros
ciclorrafos indutores de galhas, a formação da galha não se inicia
com a oviposição. Os ovos são colocados externamente sobre os
ramos ou nas lâminas foliares e, após a eclosão, as larvas abrem
uma abertura nos ramos com suas peças bucais penetrando-o
ativamente (BRUYN, 2005). Uma vez dentro dos ramos a larva inicia
a alimentação sobre as folhas que estão envolvendo o meristema.
Embora a família seja amplamente distribuída, os trabalhos sobre
espécies indutoras de galhas estão concentrados nas regiões
Paleártica e Neártica.
Padrões de utilização do alimento
Especialização
Insetos indutores de galhas são definidos como uma guilda
alimentar de insetos herbívoros que, para completar o seu ciclo de
vida, obrigatoriamente, desenvolve uma modificação patológica no
tecido da planta hospedeira, a galha. De maneira geral, cada
espécie de inseto induz uma galha em um único órgão de
determinada espécie de planta hospedeira (DREGER-JAUFFRET;
SHORTHOUSE, 1992; FLOATE et al., 1996). Algumas poucas
espécies podem induzir galhas em espécies de plantas
relacionadas, espécies de um mesmo gênero ou de uma mesma
família; é rara a existência de espécies polífagas, que utilizam
plantas hospedeiras em famílias diferentes (RAMAN et al., 2005).
Dessa forma, as espécies de insetos indutores de galhas são,
muitas vezes, separadas com base na morfologia externa da galha,
em combinação com o órgão e a espécie da planta hospedeira
(FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE et al., 1998). Esse fato sugere
que a morfologia da galha pode ser um fator-chave na evolução do
inseto galhador e da sua planta hospedeira (STONE;
SCHÖNROGGE, 2003).
A especificidade dos insetos galhadores é tão alta que, em
alguns casos, eles têm sido utilizados como agentes taxonômicos.
Insetos apresentam uma relação tão estreita com suas plantas
hospedeiras que eles são sensíveis a pequenas diferenças no
genótipo da planta e podem, assim, discriminar indivíduos dentro de
populações no campo (ASKEW, 1962; FRITZ; PRICE, 1988;
SCHOWALTER; HAVERTY, 1989; AKIMOTO, 1990; FLOAT et al.,
1996). Por exemplo, por meio do conhecimento da distribuição de
insetos galhadores foi possível separar parcialmente ou quase
completamente híbridos da geração parental em zonas de
sobreposição de carvalhos (Quercus) (AGUILAR; BOECKLEN,
1992), de salgueiros (Salix) (FRITZ et al., 1994) e de Populus
(FLOATE; WHITHAM, 1995). A espécie de Asteraceae
Chrysothamnus nauseosus possui mais de duas dezenas de
subespécies no oeste da América do Norte de difícil separação por
métodos taxonômicos convencionais. FLOATE et al. (1996)
utilizaram com sucesso a comunidade de insetos galhadores para
separar duas subespécies cuja distribuição se sobrepõe no deserto
de Sonora, Arizona (C.n. hololeucus e C.n. consimilis) (Figura 4).
Assim, dado o grau de especificidade dos insetos galhadores e do
conhecimento diferencial da sua distribuição, pode-se até separar
categorias intrapopulacionais de genótipos de plantas (McARTHUR,
1986). Alguns taxonomistas no Brasil têm também utilizado galhas
de insetos para auxiliar no reconhecimento de espécies de plantas
de difícil separação (RIBEIRO et al., 1999).
Figura 4. Algumas galhas da comunidade de insetos em
Chrysthamnus nauseosus hololeucus e Chrysthamnus nauseosus
consimilis no deserto de Sonora, EUA.
Táxons de plantas hospedeiras

As espécies de plantas vasculares são as principais
hospedeiras de artrópodes indutores de galhas, variando de
Gimnospermas (principalmente coníferas) a dicotiledôneas. De
maneira geral, as plantas com flores (Angiospermas) apresentam
mais espécies de insetos galhadores associados a elas. Por
exemplo, no Brasil, as famílias destacadamente com maior número
de insetos galhadores associados são: Asteraceae, Myrtaceae,
Malpighiaceae, Fabaceae, Rubiaceae e Bignoniaceae
(FERNANDES, 1987, 1992); FERNANDES et al., 1988, 1996; 1997;
JULIÃO et al., 2002; MAIA, 2001b; MAIA; FERNANDES, 2004). Em
uma área do Cerrado brasileiro, em Minas Gerais, as famílias
Fabaceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Bignoniaceae e Malvaceae
englobam 65% das espécies de plantas hospedeiras e 70% das
espécies de insetos galhadores (GONÇALVES-ALVIM;
FERNANDES, 2001 a, b). Todavia, uma análise breve indica grande
variação na frequência de famílias atacadas, de acordo com o
bioma. Talvez uma explicação seja a frequência de ocorrência das
famílias. Contudo, uma ideia conclusiva deve emergir após estudos
mais amplos em todos os biomas brasileiros.
Quando se consideram regiões biogeográficas, a riqueza de
espécies de insetos galhadores varia amplamente, mas com a
ocorrência de elevado número de galhas em alguns táxons de
plantas. Espécies de plantas do gênero Baccharis (FERNANDES et
al., 1996), por exemplo, apresentam grande número de espécies de
insetos associados (Tabela 1). Na região de Ouro Preto, Baccharis
pseudomyriocephala (Figura 5) sustenta 11 espécies de organismos
indutores de galhas (ARAÚJO et al., 2003). Além de espécies do
gênero Baccharis, espécies de Copaifera (Região Neotropical GWF,
observação pessoal), de Solidago, e Chrysothamnus (Região
Neártica, GAGNÉ, 1994; FERNANDES, 1992) são ricos em
espécies de Cecidomyiidae; Quercus e Rosa (Região Neártica) e
Acacia (Região Etiópica) são ricos em espécies de Cynipidae
(SHORTHOUSE, 1992, STONE et al., 2002); e Eucalyptus (Região
Australiana) são ricos em espécies de Chalcidoidea e Coccoidea
(BLANCHE, 1994). No deserto de Sonora, Atriplex, Chrysothamnus
e Larrea representam táxons com altíssima diversidade de insetos
galhadores (McARTHUR, 1986; McARTHUR et al., 1979; WARING;
PRICE, 1990; FERNANDES; PRICE, 1988). Esses dados indicam a
existência de super-hospedeiros, ou seja, táxons de plantas
hospedeiras que sustentam grande número de insetos galhadores
associados (FERNANDES; PRICE, 1988; VELDTMAN; McGEOCH,
2003; ESPÍRITO-SANTO et al., 2007). Essa conclusão é apoiada no
fato de que alguns poucos táxons de plantas hospedeiras
concentram grande número de espécies de insetos,
independentemente da amostragem (HAWKINS; COMPTON, 1992).
Contudo, os mecanismos ecológicos e as pressões seletivas que
influenciam esses padrões dentro de determinados táxons ainda
permanecem sem explicações ou estudos adequados.
Tabela 1. Espécie do gênero Baccharis e o número de

espécies de insetos galhadores.
Planta hospedeira Riqueza de galhadores
Baccharis aphylla 1
Baccharis artemisioides 1
Baccharis bogotensis 2
Baccharis boyacensis 1
Baccharis capitalensis 1
Baccharis cf. bacchridastrum cabr. 1
Baccharis concinna 15
Baccharis confertifolia 1
Baccharis coridifolia 2
Baccharis dracunculifolia 17
Baccharis effusaaphylla 1
Baccharis elaegnoides 1
Baccharis eupatorioides 3
Baccharis genistelloides 1
Baccharis glutinosa 1
Baccharis latifolia 5
Baccharis lineares 1
Baccharis macrantha 2
Baccharis microphylla 1
Baccharis myrsinites 1
Baccharis nitida 2
Baccharis paucidentata 2
Baccharis platypoda 3
Baccharis poeppigiana 1
Baccharis prunifolia 1
Baccharis pseudomyriocephala 11(1)
Baccharis rosmarinifolia 7
Baccharis salicifolia 13
Baccharis schultzii 2
Baccharis serrulata 4
Baccharis spartioides 2
Baccharis subulata 2
Baccharis tricuneata 1
Baccharis trimera 1
Baccharis trinervis 2
Baccharis vulnerave 1
Total 125
(1)
Araújo et al. (2003).
Fonte: Fernandes et al. (1996).
Figura 5. Galhas induzidas por diferentes espécies em Baccharis
pseudomyriocephala Teodoro. As galhas G1 até a G8 são induzidas
por espécies de insetos da família Cecidomyiidae (Diptera), a galha
G 9 é induzida por uma espécie de Lepidoptera e G10 por uma
espécie de inseto da família Psyllidae (Hemiptera) (as espécies são
desconhecidas).
Fonte: Araújo et al. (1993).
Ilustração : Myrian M. Duarte
Galhas
Morfologia interna e fisiologia

Com relação à sua estrutura, as galhas mais bem estudadas
são as induzidas por Cecidomyiidae e Cynipidae. Morfologicamente
as galhas de cinipídeos são caracterizadas por uma região interna,
formada pelos tecidos nutritivos e pela larva do inseto em
desenvolvimento; e uma região externa constituída por uma
epiderme e uma camada de parênquima cortical (REY, 1992). A
região interna é formada por um ‘parênquima nutritivo’ e por um
‘tecido nutritivo’, que é formado a partir do parênquima. A larva do
inseto está em contato com o tecido nutritivo que limita a parede
interna da câmara larval. A diversificação da região externa é a
responsável pela grande variabilidade de tipos morfológicos de
galhas (STONE et al., 2002; STONE; COOK, 2003). Em galhas
induzidas por muitos cinipídeos, a região interna e externa está
separada por uma camada fina de esclerênquima. O número de
larvas ou ninfas por câmara pode variar de um a centenas (Figura
6).
Figura 6. Galhas apresentam de uma a várias larvas por câmara ou
loja e de uma a várias lojas por galha: (A) Galha unilocular de
Cecidomyiidae contendo uma larva em Chrysothamnus nauseosus
holeleucus (Asteraceae); (B) Galha com duas lojas contendo uma
larva de Cecidomyiidae por loja em Chrysothamnus nauseosus
hololeucus; (C) Galha multilocular contendo uma larva por loja em
Chrysothamnus nauseosus hololeucus; e (D) Centenas de ninfas e
adultos de Melaphis rhois Ficht (Aphididae) em galha unilocular em
Rhus glabra (Anacardiaceae).
Insetos indutores de galhas não controlam apenas os padrões

de desenvolvimento da planta hospedeira, mas também a sua
fisiologia. Diferentes estudos mostram a existência de gradientes
fisiológicos dentro e fora dos tecidos da galha (BRONNER, 1992;
HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). A galha atua
como um dreno de nutrientes da planta hospedeira mobilizando-os
de outros tecidos da planta (KIRST; RAPP, 1974; FAY et al., 1993;
WHITHAM, 1992). Um grande conjunto de evidências sustentam a
afirmação de que o inseto indutor é capaz de manipular a planta
hospedeira, induzindo a formação de um tecido nutricionalmente
superior a outros tecidos sadios da planta, o tecido nutritivo (MANI,
1964; SHANNON; BREWER, 1980; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE,
1992; BRONNER, 1992). As células desse tecido apresentam alta
concentração de lipídios, glicose, aminoácidos, e uma alta atividade
de enzimas estruturais e enzimáticas, incluindo fosfatases,
proteases e aminopeptidases ricas em RNA ribossômico e RNA do
nucléolo (BRONNER, 1992).
As células do parênquima nutritivo desempenham o papel de
células de reserva ou estoque, caracterizando-se por apresentarem
uma alta concentração de amido, baixa concentração de lipídios e
glicose, e pouca atividade enzimática. À medida que a larva do
inseto se alimenta das células do tecido nutritivo, há reposição
destas pelas células do parênquima nutritivo circundante
(BRONNER, 1992). Dessa forma, ocorre a formação de um
gradiente que parece desempenhar papel fundamental na
manutenção do suprimento de nutrientes para a larva do inseto em
desenvolvimento (BRONNER, 1992). Além disso, o tecido nutritivo
não apresenta compostos secundários defensivos (HARTLEY;
LAWTON, 1992; HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO,
2000). Estudo realizado em galhas induzidas por tentredinídeos em
espécies de salgueiro (Salix) mostrou que as substâncias
defensivas são comuns nos tecidos externos das galhas, sugerindo
que o inseto pode se beneficiar de suas propriedades defensivas
contra outros insetos (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). No
Brasil, ainda existem poucos estudos dessa natureza, mas na
espécie de Melastomataceae, Tibouchina pulchra, análises químicas
de galhas induzidas por uma espécie de Lepidoptera revelaram que
compostos defensivos foram menos abundantes nos tecidos
nutritivos e mais frequentes nos tecidos externos da galha, enquanto
carboidratos e lipídios foram mais abundantes nos tecidos da galha
do que nos tecidos sadios da planta (MOTTA et al., 2005).
Entretanto, em algumas galhas não ocorre a formação de um
tecido nutritivo, este é o caso de algumas galhas formadas por
poucos representantes da família Cecidomyiidae (BRONNER,
1992). Dois tipos de galhas podem ser identificadas: as galhas
rudimentares que apresentam uma morfologia simples e suas larvas
se alimentam diretamente do conteúdo celular, ou então as galhas
de ambrósia induzidas por cecidomiídeos pertencentes a três tribos:
Asphondyliini, Alycaulini e Lasiopterini (MEYER, 1987; YUKAWA;
ROHFRITSCH, 2005). As galhas são chamadas de ambrósia em
referência às similaridades do hábito alimentar desses
cecidomiídeos com os besouros-de-ambrósia (MEYER, 1987).
Nessas galhas, o tecido nutritivo está geralmente ausente e as
larvas se alimentam das hifas de fungo que revestem a câmara
larval (BRONNER, 1992). As hifas de fungos são introduzidas nos
tecidos da planta durante a oviposição nos Asphondyliini, ou então
pelo primeiro ínstar larval nos Alycaulini e Lasiopterini (YUKAWA;
ROHFRITSCH, 2005). Até o momento, foram registradas galhas-de-
ambrósia nas espécies Baccharis concinna, B. dracunculifolia
(ARDUIM; KRAUS, 2001) e Bauhinia brevipes (SÁ et al., 2007) no
Brasil. Estas galhas não se diferem na morfologia externa das
galhas nas quais não há associação com fungos.
Desenvolvimento da galha
O processo de desenvolvimento das galhas passa por quatro
fases diferentes: iniciação, crescimento e diferenciação, maturação
e deiscência (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992;
ARDUIM et al., 2005). A fase de iniciação é caracterizada por uma
sucessão de eventos que definem o reconhecimento do sítio de
oviposição (tecido, órgão e planta hospedeira) e o comportamento
do inseto indutor. É uma fase crítica e os eventos durante a
oviposição e/ou alimentação introduzem importantes modificações
nos tecidos da planta hospedeira.
De maneira geral, os insetos indutores de galhas necessitam de
um tecido reativo, o tecido meristemático para a formação da galha
(MANI, 1964; WEIS et al., 1988; DREGER-JAUFFRET;
SHOURTHOUSE, 1992). Poucos são os exemplos conhecidos de
formação de galhas em tecidos não meristemáticos, por exemplo, as
galhas-de-ambrósia em B. concinna e B. dracunculifolia (ARDUIM;
KRAUS, 2001). Como a base molecular dos mecanismos de
indução permanece desconhecida para as galhas induzidas por
insetos há grande debate sobre o papel do inseto e da planta
hospedeira no processo de formação da galha.
De maneira geral, os estímulos de indução da galha têm origem
durante a atividade alimentar do primeiro ínstar larval e mais
raramente durante a oviposição (fluidos corporais da fêmea ou do
ovo). Em alguns grupos, o papel da alimentação larval pode ter
maior ou menor participação durante o seu desenvolvimento. Por
exemplo, em tentredinídeos, a indução da galha é iniciada pelos
fluidos produzidos pelas glândulas acessórias do sistema reprodutor
feminino, e que são injetados na planta durante a oviposição
juntamente com os ovos (MEYER, 1987). Em cinipídeos, o processo
de iniciação da galha pode ter sua origem nos fluidos da fêmea, do
ovo ou da larva (BRONNER, 1973; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE,
1982). Em Coleoptera, as galhas podem ser induzidas pelas larvas
(p. ex., Buprestidae) ou durante a oviposição, quando os ovos são
postos em uma cavidade preparada pela fêmea (KOROTYAEV et
al., 2005). Em hemípteros galhadores, Psiloidea (BURCKHARDT,
2005) e Coccoidea (GULLAN et al., 2005) as galhas, em geral, são
iniciadas pela atividade alimentar das ninfas de primeiro ínstar,
embora o mecanismo exato ainda seja desconhecido. Há evidências
de que a alimentação dos afídeos por meio do sistema vascular da
planta modifica os hormônios, iniciando a formação da galha
(WOOL, 2005). Em tisanópteros a formação da galha é o resultado
da atividade alimentar do inseto. Por se alimentar do conteúdo de
células vegetais, uma de cada vez, com a expansão foliar, a folha
torna-se distorcida por causa da presença de células mortas em
consequência da alimentação dos insetos (MOUND; MORRIS,
2005). No caso dos tisanópteros indutores de galhas, as células
vizinhas (geralmente do mesófilo, ANANTHAKRISHNAN; RAMAN,
1989) das células mortas, por causa da alimentação dos insetos,
são estimuladas por um mecanismo ainda desconhecido (MOUND;
KRANZ, 1997) a se tornarem meristemáticas e a produzirem uma
nova estrutura. Um terceiro organismo pode participar do processo
de formação da galha, como no caso descrito para a galha-de-
ambrósia ou então a morfologia da galha pode ser modificada por
inquilinos e parasitoides, como acontece em cinipídeos (STONE et
al., 2002).
A fase de crescimento e diferenciação da galha é o período no
qual a biomassa da galha aumenta extraordinariamente em
decorrência do aumento do número de células – hiperplasia celular
(divisão celular) e/ou do aumento do tamanho celular – hipertrofia. O
aumento é definido pela atividade alimentar da larva. Fluidos da
saliva do inseto modificam a parede celular e dissolvem o conteúdo
celular. A atividade larval define então a forma da câmara larval e
possivelmente a forma externa da galha (ROHFRITISCH;
SHORTHOUSE, 1982).
A fase de maturação da galha ocorre quando o inseto está no
seu último ínstar larval, período no qual consome grande quantidade
de alimento. Essa é a principal fase alimentar do inseto, ele ingere
ativamente uma massa de tecido nutritivo, ricamente vascularizado,
a qual divide a galhas em duas regiões: uma interna controlada pelo
inseto indutor e uma outra externa ou o córtex da galha, que está
mais sob a influência da planta (DREGER-JAUFFRET;
SHOURTHOUSE, 1992). Finalmente, a fase de deiscência ou a
abertura da galha ocorre no final do período de maturação, quando
acontece a maior mudança fisiológica e química dos tecidos da
galha. Durante essa fase, o fluxo de nutrientes e de água cessa
para as galhas.
Classificações
As galhas podem ser classificadas como organoides ou
histioides em relação ao grau de expressão das potencialidades de
desenvolvimento manifestadas pelas células (MEYER, 1987;
DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas do tipo
organoides são as que pouco diferem estruturalmente do padrão de
crescimento normal da planta e o órgão da planta, mesmo atacado,
não perde sua identidade. As galhas organoides são representadas
pelas intumescências, calos formados normalmente por insetos e
fungos. As galhas do tipo histioides exibem grande variedade de
fenômenos de crescimento anormal, onde os padrões de
crescimento do órgão da planta hospedeira são alterados e ocorre o
rearranjo e o aparecimento de novos tipos de tecidos. As galhas
histioides podem ser divididas em cataplasmas ou prosoplasmas. As
galhas do tipo cataplasmas são amorfas e variáveis em volume e
extensão. São menos organizadas e diferenciadas do que o órgão
hospedeiro e consistem principalmente de diferentes camadas de
células de parênquima histologicamente indiferenciadas.
Geralmente, as galhas induzidas por hemípteros são do tipo
cataplasma. As galhas do tipo prosoplasmas são altamente
organizadas, apresentando tamanho e forma definidos.
Histologicamente, são mais complexas e formadas por tecidos
diferenciados, embora o grau de diferenciação do tecido seja
variável e dependente do inseto indutor. As galhas são induzidas
principalmente por cecidomiídeos e cinipídeos. Os animais que
causam esse tipo de galhas são usualmente sedentários e
consequentemente o sítio de estimulação e controle da
morfogênese é localizado.
Diferentes sistemas de classificação dos tipos morfológicos de
galhas são adotados. Uma das primeiras classificações foi proposta
por E. Kuster em 1903 (LAREW, 1982) baseada na posição do
galhador e no tipo de desenvolvimento da galha. De acordo com
essa classificação existem seis principais modelos de formação da
galha (Figura 7):
Figura 7. Tipos morfológicos de galha tendo por base a posição do
inseto galhador e o desenvolvimento da galha (LAREW, 1982): (A)
Lâmina foliar sadia; (B) Galhas felpudas; (C) Galhas em ponto; (D)
Galha discoide ou em vesícula; (E e F) Galhas em bolsa; (G) Galhas
de enrolamento; (H e I) Galhas de dobramento; (J e K) Galhas de
cobertura; (L) Ramo sadio; (M) Galha de cobertura; (N) Galhas
típicas com várias câmaras; (O) Ramo terminal sadio; (P) Galha em
roseta (com aumento do número de folhas); e (Q) Galha em botão
(diminuição do número de folhas).
Fonte: Dreger-Jauffret e Shorthouse (1992).
Ilustração: Myrian M. Duarte
Galhas de cobertura (covering galls): nelas o inseto torna-se

encapsulado dentro da galha, podendo apresentar uma abertura
(ostíolo/opérculo) ou não.
Galhas felpudas (filz galls): são caracterizadas basicamente
pela densa pilosidade nas suas paredes externas (usualmente em
folhas) onde se abrigam os indutores.
Galhas de enrolamento ou dobramento (roll and fold galls):
apresentam crescimento diferencial provocado pelo hábito alimentar
do inseto, resultando no enrolamento, torção ou dobramento de
folhas e ramos, que são frequentemente intumescidas.
Galhas em bolsa (pouch galls): nas quais ocorre crescimento de
tecidos em uma área restrita em torno da larva, produzindo uma
invaginação pelo crescimento diferencial em um dos lados da lâmina
foliar. Seus tecidos podem ter diferentes graus de diferenciação,
sendo o revestimento da câmara larval originado da epiderme do
órgão.
Galhas típicas (mark galls): são as galhas nas quais os ovos do
inseto indutor são depositados no exterior; as larvas de primeiro
ínstar penetram no tecido que se prolifera em torno da larva e a
envolve completamente.
Galhas em ponto (pit galls): são caracterizadas por uma leve
depressão onde o inseto se alimenta, algumas vezes, circundando
um halo protuberante. Algumas vezes, a epiderme forma uma
vesícula (galha discoide ou em vesícula blister galls).
Galhas de gema e em roseta (bud and rosette galls): são as
que causam o crescimento de botões ou, algumas vezes, a
multiplicação e a miniaturização de novas folhas. Há marcante
encurtamento dos entrenós. A Figura 8 ilustra alguns tipos de galhas
encontradas em várias plantas hospedeiras no Brasil.
Figura 8. Diversos tipos morfologicamente distintos de galhas em
várias plantas hospedeiras: (A) Galhas amorfas de trips em
Myrtaceae de Cerrado; (B) Galhas discoides de Cecidomyiidae em
Davilla rugosa no Cerrado; (C) Galhas discoides de Cecidomyiidae
em Sacoglotis matogrossensis na Amazônia; (D) Galha de folha
colabada de Cecidomyiidae em Vismia latifolia na Amazônia; (E)
Galhas de inseto na planta hospedeira Trattinickia rhoifolia
(Burseraceae) da Amazônia; (F) Galhas elípticas na borda foliar de
Vismia latifolia da Amazônia; (G) Galhas elípticas em caule de
Baccharis cf. trimera em Ouro Preto, MG; (H) Galhas de
Cecidomyiidae em Anacardium occidentale na Amazônia; (I) Galhas
em brotos de planta não identificada na Amazônia; (J) Galhas
cilíndricas de Cecidomyiidae em planta não identificada no Cerrado;
(K) Galhas de Parkiamyia paraensis Maia em Parkia pendula; (L)
Galhas esferoides com pelos de Cecidomyiidae em Mimosa sp. na
Amazônia; (M) Galhas em esféricas ou em forma de abacaxi em
Chrysothmanus nauseosus no deserto de Sonora, EUA; (N) Galhas
de Hymenoptera em Mimosa sp. na Amazônia; e (O) Galhas de
Paradasineura admirabilis Maia em folhas de Erythroxylum
suberosum (Erythroxylaceae) no Cerrado.
Morfologia das galhas

As galhas podem ser formadas em todos os órgãos da planta
hospedeira, entretanto a folha é o órgão da planta mais suscetível
ao desenvolvimento da galha e, relativamente, poucas galhas
ocorrem em ramos, botões vegetativos ou florais (DREGER-
JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Na Estação Ecológica de
Pirapitinga, uma reserva natural de vegetação de Cerrado em Minas
Gerais, em torno de 60% das galhas é formada nas folhas
(GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a,b). Em vegetação de
Campo Rupestre, a porcentagem de galhas nas folhas também foi
semelhante. Na Serra de São José, cerca de 70% das galhas foram
induzidas nas folhas (MAIA; FERNANDES, 2004). Outros estudos
realizados no Brasil mostram que galhas em ramos podem ser mais
frequentes do que normalmente apontado pela literatura. Por
exemplo, Baccharis concinna, B. pseudomyriocephala e B.
dracunculifolia apresentam mais espécies de galhas caulinares do
que foliares (FERNANDES et al., 1996; ARAÚJO et al., 2003).
Estudos morfológicos, bioquímicos e filogenéticos em afídeos
(STERN, 1995), cinipídeos (STONE; COOK, 1998), vespas-de-serra
(NYMAN et al., 2000) e em tisanópteros (CRESPI; WOROBEY,
1998) sustentam a afirmação de que a morfologia das galhas é
definida pelo inseto indutor e não pela planta hospedeira. Dessa
forma, a galha pode ser entendida como um fenótipo estendido
(DAWKINS, 1982) do inseto indutor. Além da morfologia, o inseto
indutor é capaz também de controlar as propriedades químicas das
galhas (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). O desenvolvimento da
galha é regulado pela atividade alimentar do inseto, indicando que a
morfologia da galha depende do comportamento do inseto. Insetos
que se alimentam deslocando-se em círculo produzem uma galha
arredondada; insetos que se alimentam em uma das extremidades
da galha (geralmente na base) produzem uma galha cônica,
enquanto em galhas lenticulares, os insetos se alimentam nas
margens laterais (ROHFRITISCH; SHORTHHOUSE, 1982). Dessa
forma, é razoável supor que a galha tenha uma função ou um
significado adaptativo para o inseto indutor.
A forma da galha parece ser independente da planta
hospedeira. A galha é uma entidade fenotípica que representa a
interação entre o genótipo do inseto, o genótipo da planta
hospedeira e o meio ambiente (WEIS et al., 1988). Estudos recentes
(STERN, 1995; CRESPI; WOROBEY, 1998; STONE; COOK, 1998;
NYMAN et al., 2000; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000) sustentam
a afirmação de que a maioria dos aspectos morfológicos das galhas
é controlada pelos insetos indutores de galhas. Diferentes aspectos
da morfologia da galha podem influenciar a sobrevivência do inseto
indutor. Se essa característica fornece uma sobrevivência diferencial
e a população do inseto mostra uma variação hereditária na
capacidade de definir essa característica, então a seleção pode
atuar sobre ela. Um dos insetos mais bem estudados é a mosca
Eurosta solidaginis Fitch (Tephritidae), que induz galhas em
Solidago altissima (Solanaceae) e em poucas espécies relacionadas
(ABRAHAMSON; WEIS, 1997). Para esse inseto, o tamanho da
galha é importante para a sua sobrevivência, embora o genótipo da
planta hospedeira tenha um papel importante sobre a determinação
das características da galha. É o genótipo do inseto indutor que
explica a maior parte da variação da morfologia da galha. Dessa
forma, a morfologia da galha deve ser entendida como o fenótipo
estendido do inseto e explicações adaptativas podem ser
relacionadas ao fitness do inseto.
Significado adaptativo
O significado adaptativo do hábito de induzir galhas foi revisto
(PRICE et al., 1986, 1987; STONE; SCHONROGGE, 2003). Poucos
pesquisadores admitem a hipótese de a galha não ter valor
adaptativo nem para o inseto indutor e nem para a planta
(BEQUAERT, 1924). Outra hipótese é a de que a galha pode ter
valor adaptativo apenas para a planta (MANI, 1964). Segundo essa
hipótese, a galha limita o deslocamento do inseto localizando-o no
espaço e no tempo. Dessa forma, a galha seria uma estrutura
defensiva. A maior parte das evidências não sustenta essa hipótese
uma vez que a galha atua como um dreno, “sugando” nutrientes de
outras partes da planta e limitando o crescimento e a reprodução
das plantas atacadas. Essas duas hipóteses apresentam poucos
defensores hoje por que os estudos nas últimas décadas mostram
que a galha provavelmente tem um significado adaptativo e é uma
estrutura prejudicial à planta hospedeira. Várias evidências ilustram
o impacto das galhas no fitness das plantas hospedeiras
(FERNANDES, 1987; FERNANDES et al.,1993). Outras três
hipóteses advogam que a galha seria uma estrutura com valor
adaptativo para o inseto: nutricional, do espaço livre de inimigos e a
do microambiente.
A hipótese nutricional é sustentada por vários estudos que
evidenciam que o inseto indutor é capaz de manipular a planta
hospedeira, induzindo a formação de um tecido nutricionalmente
superior (ver item Morfologia interna e fisiologia) a outros tecidos
sadios da planta hospedeira (SHANNON; BREWER, 1980;
ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982; BRONNER, 1992) e livres de
compostos secundários defensivos (LAREW, 1982; PRICE et al.,
1986, 1987; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudo realizado
em galhas induzidas por tentredinídeos, em espécies de salgueiro
(Salix) nos EUA, mostrou que as substâncias defensivas,
principalmente compostos fenólicos, são comuns nos tecidos
externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar de
suas propriedades defensivas contra outros insetos (LAREW, 1982;
CORNELL, 1983; TAPER; CASE, 1987). A galha atua como um
dreno de nutrientes da planta hospedeira, que mobiliza nutrientes de
outros tecidos (FAY et al., 1993; LARSON; WHITHAM, 1991).
A hipótese do espaço livre de inimigos afirma que insetos
indutores de galhas são menos predados e/ou parasitados
comparativamente com outros insetos filogeneticamente próximos,
mas com outro hábito alimentar. Por exemplo, galhas de
tendrenídeos são atacadas por menos espécies de parasitoides e
apresentam baixa taxa de mortalidade do que tendrenídeos de vida
livre (PRICE; PSCHORN-WALCHER, 1988).
As diferenças morfológicas encontradas nas galhas,
principalmente características externas, fornecem evidências de que
essas características atuam na redução das taxas de ataque por
inimigos naturais. Por exemplo, o aumento do tamanho (STONE et
al., 2002; WEIS et al., 1985; ROSSI et al.; 1992) ou da dureza
(WEIS, 1982; STONE et al., 2002) da galha ou a presença de pelos
externamente poderiam reduzir o ataque de parasitoides e de outros
inimigos naturais. Um sistema que pode ajudar a entender essas
diferentes estratégias e que vem sendo amplamente estudado nas
últimas décadas na América do Norte é o tephritideo Eurosta
solidaginis Fitch, que induz galhas caulinares em poucas espécies
do gênero Solidago, mas principalmente S. altissima
(ABRAHAMSON; WEIS, 1997). O sucesso de Eurytoma gigantea
Walsh em parasitar o inseto galhador E. solidaginis depende da
razão entre o tamanho do seu ovipositor e a espessura da galha.
Quando a razão ultrapassa 0,95 (um parasitoide com um ovipositor
de 10 mm de comprimento consegue ovipositar em uma galha com
uma parede de no máximo 9,5 mm) o parasitoide não consegue
fazer a oviposição com sucesso (WEIS et al., 1985). Ademais,
galhas com maior diâmetro de Eurostoma têm maior chance de
serem atacadas por pássaros, p. ex., o pica-pau da espécie
Picoides pubescens, do que galhas menores (WEIS et al., 1992).
Dessa forma, parasitoides e predadores agem como força seletiva
(“direcional”) sobre o tamanho da galha em direções diferentes, o
primeiro no sentido de aumentar o tamanho da galha e o segundo
no sentido de diminuí-la. Assim, ocorre uma seleção estabilizadora
favorecendo a sobrevivência e reprodução diferenciais das galhas
de tamanho intermediário. Entretanto, outros trabalhos não
sustentaram estatisticamente essa afirmação (para uma análise
completa veja ABRAHAMSON; WEIS, 1997).
O besouro curculionídeo Collabismus clitelae Boheman,
comumente encontrado no Cerrado de Minas Gerais, induz galhas
com várias lojas em Solanum lycocarpum (Solanaceae) (SOUZA et
al., 1998, 2001). Embora o coleóptero ataque preferencialmente
plantas pequenas, o tamanho das suas galhas e o número de larvas
por galha aumentam com o tamanho do ramo. Como no caso de E.
solidaginis, as galhas maiores de C. clitelae são mais
frequentemente predadas pelo pica-pau-do-cerrado Colaptes
campestres.
A hipótese do microambiente afirma que insetos indutores de
galhas, por serem sésseis e estarem protegidos pela estrutura das
galhas, são menos suscetíveis às variações abióticas ambientais,
principalmente temperatura e umidade (FERNANDES; MARTINS,
1985; PRICE et al., 1987). O estresse higrotérmico e nutricional,
definido aqui como altas temperaturas e baixa umidade e baixa
qualidade nutricional das plantas (FERNANDES; PRICE, 1988),
pode ter sido fator ambiental seletivo importante na evolução de
insetos galhadores. A análise dos danos causados por herbívoros
em suas plantas hospedeiras e preservadas no registro fóssil
mostraram que os danos causados por insetos galhadores
alcançaram valores máximos no Eoceno Médio (período
caracterizado por ter um clima subtropical, menos úmido, um
período seco definido e frio), indicando uma alta diversidade de
galhadores em ambientes xéricos (WILF et al., 2001). Trabalhos
recentes sustentam a afirmação de que insetos indutores de galhas
são mais ricos em espécies e mais abundantes em ambientes
estressados nutricionalmente e higrotermicamente, com vegetação
esclerófila em regiões tropicais e temperadas (PRICE et al., 1998).
Inicialmente proposta por Fernandes e Price (1988) a hipótese
do estresse higrotérmico prevê que a riqueza em espécies e a
abundância de insetos indutores de galhas é maior em habitats
estressados higrotermicamente, ou seja, em habitats secos e
ensolarados, geralmente cobertos por uma vegetação esclerófila,
com folhas de alto conteúdo de compostos fenólicos e baixos teores
de nutrientes (TURNER, 1994; FERNANDES; PRICE, 1991). A
hipótese do estresse higrotérmico combina argumentos das três
hipóteses sobre a natureza adaptativa do hábito de induzir galhas
para explicar os padrões de distribuição de insetos indutores de
galhas no tempo ecológico (FERNANDES et al., 2005).
Fernandes e Price (1991) observaram que a relação negativa
entre a altitude e a riqueza de espécies de insetos galhadores era
dependente do tipo de habitat. A riqueza de espécies de insetos é
relacionada com a altitude em habitats xéricos, mas não em habitats
mésicos nas mesmas altitudes, sugerindo que a relação entre
altitude e riqueza de espécies é espúria, e que o estresse
higrotérmico é o fator-chave determinante da riqueza de espécies de
insetos indutores de galhas. Essa conclusão é corroborada pelo
padrão latitudinal: a riqueza de espécies de insetos galhadores é
maior nas latitudes intermediárias (25°–40° Norte ou Sul),
coincidindo com habitats sobre estresse hídrico e nutricional com
vegetação esclerófila (p.ex., Cerrado, Chaparral e vegetação do tipo
mediterrânea (FERNANDES; PRICE, 1988, 1991; BLANCHE;
WESTOBY, 1995; LARA; FERNANDES, 1996; WRIGHT;
SAMWAYS, 1998; PRICE et al., 1998).
Alguns poucos mecanismos foram propostos: primeiro, a galha
pode ser uma proteção efetiva contra variação climática (PRICE et
al., 1987). Segundo, considerando que os nutrientes das plantas
tornam-se tóxicos em altos níveis (NYMAN; KULKUNEN-TITTO,
2000) e que a galha atua como um dreno mobilizando nutrientes de
outras partes da planta (NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000), insetos
indutores podem ter mais sucesso em habitats estressados onde
plantas tendem a apresentar baixo estado nutricional
(FERNANDES; PRICE, 1991), com baixa concentração de
nutrientes e com excesso de compostos secundários (MULLER et
al., 1987). Além disso, insetos indutores de galhas são hábeis para
sobrepujar esses compostos defensivos, induzindo um tecido livre
de compostos fenólicos e ricos em nutrientes (LAREW, 1982;
NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000). O terceiro fator que pode
moldar o padrão de riqueza de espécies é a pressão seletiva
diferencial infringida por inimigos naturais e pela resistência da
planta entre habitats xéricos e mésicos sobre herbívoros galhadores
(FERNANDES, 1990, 1998; FERNANDES; PRICE, 1988, 1992).
Em resumo, provavelmente, a galha tem um valor adaptativo
para o inseto. A evolução do hábito de induzir galhas pode ser
explicada pela ação de diferentes forças seletivas. O resultado final
é a formação de um tecido rico em nutrientes (de acordo com o
previsto pela hipótese nutricional) e o desenvolvimento de galhas
com estruturas externas e tamanho variável em resposta às
pressões ambientais (de acordo com o previsto pelas hipóteses do
microambiente e do espaço livre de inimigos).
A reação de hipersensibilidade contra

a indução das galhas
A reação de hipersensibilidade (HR) é uma importante defesa
induzida contra patógenos, mas que tem sido raramente estudada
como fonte de resistência contra insetos herbívoros (FERNANDES,
1990). HR é uma resistência localizada que pode ser observada na
área imediatamente adjacente ao local de penetração tentada pelo
invasor. Essa resposta do hospedeiro inclui mudanças morfológicas
e histológicas que causam a morte do tecido atacado.
Especificamente, conduz a um rompimento do suprimento de
nutrientes ao organismo invasor, como também inicia a produção de
metabólitos tóxicos que resulta na interrupção do crescimento do
organismo. A provisão de água e de oxigênio também fica reduzida
e diminui as probabilidades de estabelecimento e sucesso pelo
organismo invasor. Além disso, substâncias antimicrobianas
chamadas fitoalexinas (3-deoxyanthocyanidina flavonoides) são
sintetizadas nas células epidérmicas atacadas (SNYDER;
NICHOLSON, 1990). Consequentemente, o local invadido é
destruído pela morte dos tecidos circunvizinhos. A resposta
necrótica é o resultado de uma perturbação no equilíbrio entre os
processos de oxirredução que conduzem a uma oxidação excessiva
de compostos polifenólicos e um desarranjo das estruturas celulares
e intracelulares (GOPALAN, et al., 1990; BAKER et al., 1997). A
Figura 9 ilustra várias reações de plantas hospedeiras à indução de
galhas de insetos.
Figura 9. Galhas e reações de hipersensibilidade (HR) contra
insetos galhadores: (A) HR contra Cecidomyiidae em Pouteria torta;
(B) HR contra Cecidomyiidae em Sacoglotis matogrossensis; (C) HR
contra Cecidomyiidae em Davilla rugosa; D) HR contra
Cecidomyiidae em Ouratea floribunda; (E) HR contra Cecidomyiidae
em Terminalia brasiliensis; e (F) HR contra Schyzomia
macrocapillata Maia (Diptera: Cecidomyiidae) em Bauhinia brevipes
(Fabaceae).
A HR foi postulada como o mecanismo de resistência de

plantas mais comum contra alguns grandes grupos de insetos, isto
é, aqueles que têm associação íntima com as plantas hospedeiras,
como os insetos galhadores, besouros de casca e broqueadores de
madeira (FERNANDES, 1990). Estudos recentes mostraram que a
HR é muito comum (FERNANDES; NEGREIROS, 2001; SHUKLE
JUNIOR et al., 1992; BENTUR; KALODE, 1996; FERNANDES et al.,
2003) e que pode ter uma base genética (ANDERSON et al., 1989;
FERNANDES, 1998; CORNELISSEN; FERNANDES, 1999).
Uma descrição preliminar, mas inédita, das mudanças
morfológicas e anatômicas que acontecem nos tecidos de folha do
legume tropical Bauhinia brevipes quando resiste ao ataque
causado por Schizomyia brevipes Maia (Diptera: Cecidomyiidae) foi
realizada por Fernandes et al. (2000). A HR dos tecidos da folha de
B. brevipes contra a formação da galha é observada como um halo
arredondado ao redor do local de indução da galha. Substâncias
polifenólicas, de origem ainda desconhecida, de cor preta começam
a se acumular ao redor das células atacadas depois da penetração
pela larva. Depois, a área que cerca a larva invasora se torna
marrom-escura. As células se tornam obliteradas e necróticas,
resultando então no afinamento do tecido no local de HR. Uma
reação peculiar acontece na proximidade da nervura central onde as
células se dividem dando lugar a um tecido semelhante ao câmbio,
que forma uma capa protetora ao redor dos tecidos condutivos.
Esse fenômeno bloqueia o fluxo de seiva para o local da HR e então
o isola completamente do tecido normal. Desse modo, a planta
localiza e termina com a invasão da larva indutora da galha
(FERNANDES et al., 2000).
A formação de tecidos danificados ao redor de insetos
sugadores sedentários separa os tecidos afetados, negando à larva
suprimento nutricional. Parece haver pouca dúvida de que a
atividade oxidativa é uma parte natural desse fenômeno, mas ainda
não sabemos como oxidases produzidas por insetos e por plantas
interagem. Foi sugerido que quinonas, que são os primeiros
produtos de oxidação de derivados fenólicos, sejam as causas
principais da toxidez, por causa das reações não enzimáticas
rápidas com proteínas (GALHATON et al., 1992; MILES; OERTLI;
1993).
A mortalidade induzida pelo hospedeiro é o fator mais
importante na dinâmica da população dos herbívoros galhadores em
B. brevipes (FERNANDES, 1998; FERNANDES et al., 2000;
SANTOS et al., 2007). Em mais de 90% dos casos de tentativa para
induzir tecidos, os tumores não iniciaram, indicando a grande
eficácia dessa defesa induzida pela planta hospedeira. A indução da
galha deve ser detida na fase inicial, para minimizar o dano causado
à planta hospedeira, uma vez que as galhas fazem uma drenagem
de nutrientes e fotossintetizados de outros tecidos sadios da planta.
Assim sendo, uma planta hospedeira teria poucas horas para
encontrar e eliminar as células tumorais por meio da HR, pois em
apenas 24 horas toda a maquinaria genética da planta estaria sob o
controle do inseto indutor (ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982).
Reações de hipersensibilidade podem ser dirigidas pelo
genótipo do hospedeiro e pelas interações com o meio ambiente.
Um número crescente de estudos tem mostrado que algumas
defesas em plantas evoluem pelo processo de interação de gene-
para-gene. Nesse tipo de interação, o gene da população do
hospedeiro sofrerá uma mutação ou uma recombinação com genes
próximos para reconhecer o patógeno e resistir a ele. A população
de hospedeiros permanece resistente até que ocorra uma mutação
no gene da população do patógeno que bloqueará ou superará a
resistência da planta (STASKAWICZ et al., 1995; LAMB, 1996;
SCOFIELD et al., 1996). Dadas as peculiaridades e semelhanças
entre essa reação hipersensível para essas interações de planta–
patógeno, é possível que essas reações também sejam
relacionadas de gene-para-gene (FERNANDES, 1990). Não
obstante, estudos detalhados são necessários para responder essa
questão de central relevância acadêmica e aplicada. Ainda não são
conhecidos os mecanismos que ativam a HR contra insetos
galhadores, mas é possível que a planta hospedeira possa
responder às mesmas substâncias químicas que normalmente
induzem a formação da galha. Hipótese alternativa é o envolvimento
de fragmentos pécticos da parede celular da planta durante a
penetração e a excitação do tecido de planta pela larva (RYAN,
1990), ou o envolvimento de patógenos que mediaria a interação
entre a planta hospedeira e os herbívoros galhadores
(FERNANDES, 1990; FERNANDES et al., 2000, 2003 ).
A HR a insetos galhadores pode ser comparada com a
hipersensibilidade de patógenos. A larva de insetos galhadores se
alimenta sugando o conteúdo das células da planta, mas eles não
induzem ferimentos difundidos ou necrose celular. Plantas
sintetizam fitoalexinas e inibidores de proteinase contra
microrganismos e insetos invasores (BOWLES, 1990; RYAN, 1990).
Reações de defesa que envolvem fitoalexinas, barreiras estruturais
e proteínas induzidas em resposta a sinais patógeno-relacionados
são bem caracterizadas atualmente sob o aspecto bioquímico e
molecular (COLLINGE; SLUSARENKO, 1987; HAMMERSCHMIDT,
1993). Os fatores que regulam a indução dessas reações, porém
são menos conhecidos e parecem ser mais complexos, já que a
regulação das reações de defesa difere com o material de planta
escolhido para as investigações e os mecanismos de defesa
estudados.
A morte do tecido invadido pode ter valor adaptativo para a
planta. Se a destruição do tecido invadido é ruim para a planta, por
sua vez, o perigo potencial que um inseto indutor de galhas oferece
em geral à planta é, de longe, maior que o pequeno custo na perda
de algumas células. As células que incluem uma galha madura são
anormais em estrutura, morfologia e função (ROHFRITSCH;
SHORTHOUSE, 1982) e, consequentemente, podem não servir à
planta. Além disso, o dano continuado é tremendamente caro para a
planta (FERNANDES, 1987). Em vários estudos, fotossintetizados
importantes se deslocam de tecidos sadios do órgão atacado ou, até
mesmo, de órgãos adjacentes para a galha (KIRST, 1974; KIRST;
RAPP, 1974; LARSON; WHITHAM, 1991). A formação de galha e o
estabelecimento de populações futuras de galhadores podem ser
prejudiciais para o fitness da planta hospedeira, já que a galha
intercepta, redireciona, prolonga e utiliza os nutrientes do
hospedeiro para alimentar, crescer e amadurecer mais herbívoros
galhadores. Consequentemente, o mecanismo de HR para incluir e
matar o invasor pode ser uma adaptação poderosa (FERNANDES
et al., 2000). De fato, se essas reações não são detectadas, estudos
prévios em dinâmica de população e em análise de tabela de vida
de insetos sésseis podem ter menosprezado o valor da defesa
induzida do hospedeiro. Além disso, pode ter sido dada ênfase a
outros fatores de mortalidade que influenciaram fortemente o modo
como foram descritos e interpretados esses padrões naturais. As
consequências negativas para o desenvolvimento da teoria do
controle biológico e da dinâmica de populações são, assim,
drásticas (FERNANDES et al., 2000).
Nas últimas décadas houve grande avanço do número de
estudos de história natural, ecologia e biogeografia de insetos
indutores de galhas. Hoje, sabemos muito mais do que há uns
poucos anos. No Brasil, a maioria das espécies de insetos
galhadores ainda não foi descrita. Há necessidade de um pequeno
exército de taxonomistas nos principais grupos de insetos indutores
de galhas, como, por exemplo, os Cecidomyiidae. Precisamos
avançar também os estudos sobre a História Natural, uma vez que,
de poucas espécies, são conhecidos em detalhes os aspectos
importantes, como por exemplo, suas plantas hospedeiras e seus
inimigos naturais. A maior parte dos estudos com insetos indutores
de galhas foi feito no domínio do Cerrado; são escassos os estudos
de insetos galhadores realizados em outras formações vegetais
como a Caatinga, a Floresta Amazônica e a Mata Atlântica. Estudos
comparativos entre esses diferentes tipos de formação vegetal
podem contribuir para o entendimento dos processos e mecanismos
que determinam a distribuição de insetos galhadores e suas plantas
hospedeiras. Por último, também precisamos entender as bases
moleculares do processo de formação e de desenvolvimento das
galhas. As galhas são tumores vegetais, seriam esses tumores
determinados por processos moleculares semelhantes a outros
tumores animais?
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304.
Capítulo 16
Insetos detritívoros
Júlio N. C. Louzada
Introdução
Os ecossistemas naturais funcionam a partir de processos de
transferência de energia e de matéria entre seus componentes
bióticos e abióticos. A transferência contínua de energia através das
teias tróficas é ponto fundamental para a manutenção da entalpia
dos ecossistemas, enquanto a reciclagem dos nutrientes permite
que estes sejam incorporados continuamente em estruturas
variadas por processos de síntese (BEGON et al., 2006).
O caminho percorrido por cada elemento químico dentro dos
ecossistemas é bastante complexo e influenciado por vários
processos, entre eles, a fixação biológica do nutriente a partir do
solo, do ar ou da água (SWIFT et al., 1979). A produtividade
primária é o processo de transformação de elementos químicos
simples obtidos a partir do meio abiótico, em moléculas complexas,
por organismos autótrofos utilizando energia luminosa. A energia e
os nutrientes contidos nas moléculas fixadas pelos autótrofos
podem ser utilizados por uma série de organismos heterotróficos
(herbívoros, predadores, parasitas, detritívoros e decompositores),
em um processo denominado produtividade secundária. Essa
mesma energia e matéria são disponibilizadas na forma de recurso
alimentar quando um organismo, parte deste ou suas excretas, são
depositados no ambiente na forma de cadáveres, serapilheira,
fezes, pelos, etc. (SWIFT et al., 1979; BEGON et al., 2006).
Cerca de 1% a 5% da energia disponível na forma de luz que
chega à Terra é transformada em tecidos vegetais pela fotossíntese
(BEGON et al., 2006). A maior parte da energia é refletida, perdida
na forma de calor ou durante a respiração celular. A cada nível
trófico, menos energia se torna disponível para o seguinte,
permitindo um número limitado de níveis tróficos na maioria das
teias tróficas. As maiores teias tróficas conhecidas são formadas por
organismos que têm como base alimentar os detritos. Muitos destes
alimentam-se diretamente dos detritos (detritívoros) ou os
decompõem e se alimentam dos produtos dessa decomposição
(BEGON et al., 2006).
Alimentar-se de detritos envolve uma série de peculiaridades
que tornam esse sistema único e com várias adaptações próprias
para acessar a energia e a matéria contida. A disponibilidade de
matéria orgânica em decomposição como recurso alimentar varia
com a geologia, o clima, a pluviosidade e a temperatura do
ambiente de produção (Tabela 1). Esses fatores afetam a qualidade
da matéria orgânica como alimento e, principalmente, a velocidade
com que os fatores abióticos e a microbiota do solo irão atuar sobre
este (SWIFT et al., 1979; VITOUSEK, 1982).
Tabela 1. Quantidade de serapilheira (peso seco por dia) produzida

em diferentes ecossistemas florestais do mundo.
Precipitação anual Serapilheira
Local Latitude Fisionomia florestal
(mm/m2) (mg/ha)
Costa do
6o N 1.280 Floresta de galeria 6,2
Marfim
Nigéria 7o N 1.200 Floresta seca mista 5,6
Senegal 14o N 300 Savana (somente árvores) 1,2
Zaire 1o N 1.700 Floresta mista 12,4
Floresta seca sempre-

Zaire 11o S 1.275 9,1
verde
Brasil 3o S 1.700 Floresta de terra firme 7,3
Colômbia 4o N 8.400 Floresta de baixada 8,5

Venezuela 2o N 3.500 Savana intra-amazônica 5,6
Costa Rica 10o N 1.500 Floresta decídua seca 7,8
Panamá 9o N 2.000 Floresta tropical úmida 11,4
Austrália 17o S 2.100 Floresta tropical 10,4
Malásia 3o N 2.000 Floresta Dipterocarpacea 8,9
Floresta semidecídua
Nova Guiné 8o S 1.600 8,8
úmida
Fonte: Vitousek (1982).
Neste capítulo, são discutidos os pontos principais envolvidos

na utilização de detritos como recursos alimentares pelos insetos,
apresentando de maneira sucinta os mecanismos nutricionais e os
aspectos ecológicos que afetam os insetos que utilizam esses
recursos, bem como as consequências desses mecanismos para os
serviços ambientais e o controle de insetos detritívoros que causam
prejuízos.
Detritos como recursos alimentares

A definição de recurso é, muitas vezes, controversa na literatura
ecológica. Entretanto, para o propósito deste capítulo, podemos
considerar como recurso qualquer substância ou fator que pode
levar ao aumento das taxas de crescimento populacional, quando
sua disponibilidade no ambiente é aumentada, e que é consumido
pelos indivíduos da espécie (TILMAN, 1982). Nessa concepção,
para ser um recurso o fator precisa: a) ser consumido; b) ser
limitante; e c) ter efeito direto na capacidade de sobreviver e de
reproduzir (fitness).
Detritos são recursos alimentares e, eventualmente, abrigo para
organismos de praticamente todos os reinos, entre eles, inúmeras
espécies de insetos. Suas características como recurso alimentar
estão diretamente ligadas à qualidade do recurso (energia
disponível e nutrientes) e à previsibilidade espacial e temporal de
fornecimento (ATINKSON; SHORROKS, 1981, HANSKI, 1987). Os
detritos podem conter desde quantidades ínfimas de energia e de
nutrientes disponíveis (troncos mortos, penas, acículas) até grandes
concentrações de energia e de nutrientes essenciais (p. ex.,
carcaças e fezes). Existem recursos que têm disponibilidade
temporal e espacial quase constante (folhas, ramos), até recursos
que são completamente imprevisíveis espacialmente e efêmeros no
tempo, cujos aspectos serão discutidos em detalhe mais adiante.
Sistema de recursos: uma visão

integrada dos detritos como alimento
A utilização de recursos alimentares, tais como os detritos,
envolvem uma série de etapas em que a matéria-prima para as
interações ecológicas e os processos adaptativos são abundantes.
A própria disponibilidade espacial e temporal dos detritos, os modos
como eles são utilizados pelos detritívoros, como os indivíduos
alocam a energia e a matéria adquiridas nas diferentes funções e as
estruturas envolvidas no consumo oferecem oportunidades de
seleção com consequências individuais e populacionais e reflexos
na estrutura das comunidades.
A abordagem integrada apresentada na Figura 1 permite uma
análise detalhada da utilização de detritos como recursos
alimentares pelos insetos e suas consequências populacionais e
comunitárias. Os detritos existem no ambiente em determinada
quantidade e padrão de distribuição temporal e espacial. Nem todos
os tipos de detritos estão disponíveis aos detritívoros a todo o
momento, nem tampouco em todo lugar. Entretanto, vários fatores
ligados ao ambiente, aos detritos e aos próprios detritívoros podem
determinar a disponibilidade dos detritos como alimento à
comunidade de detritívoros como um todo.
Figura 1. Passos da utilização de detritos como recurso alimentar
formando um sistema interativo e de retroalimentação, com
consequências populacionais e comunitárias.
Fonte: Wiens (1984).
O padrão de uso de um detrito como recurso alimentar por uma

espécie de inseto é, em última análise, influenciada pelo seu padrão
de forrageamento (WIENS, 1984). Depois de consumidos, os
recursos adquiridos podem ser alocados por mecanismos
fisiológicos em diversas atividades e estruturas distintas, como
movimentação, crescimento, reprodução, interações competitivas,
etc. Dependendo da quantidade de recursos que os indivíduos das
espécies conseguem direcionar para atividades reprodutivas, vários
padrões populacionais e comunitários podem ser alterados (WIENS,
1984).
Abundância de detritos
A abundância de recursos em um ambiente é o ponto-chave
para o estudo das relações entre indivíduos e, por consequência, de
populações dentro de uma comunidade. Como abundância de um
recurso entende-se simplesmente a quantidade deste no ambiente,
independentemente de haver a presença ou não de consumidores
(JOHNSON, 1980).
Detritos são produzidos continuamente em todos os
ecossistemas do planeta, entretanto as informações sobre a
abundância de tipos particulares de detritos são bastante díspares.
A produção de serapilheira, por exemplo, é relativamente bem
conhecida para a maioria dos ecossistemas terrestres (Tabela 1) e,
por consequência, o conhecimento sobre a abundância de seus
componentes (folhas, ramos, flores, troncos, etc.). Contudo, a taxa
de produção de detritos, tais como fezes, carcaças de vertebrados e
de invertebrados, corpos de frutificação de fungos e frutos em
decomposição, permanece uma incógnita para a maioria dos
sistemas terrestres.
A abundância de detritos de origem animal está diretamente
ligada à biomassa de produtores destes. A maior comunidade de
mamíferos, por exemplo, está nas savanas africanas, o que,
presumivelmente, nos leva a supor que esse sistema apresenta
maior abundância de fezes e certamente de carcaças, para a
comunidade de insetos copro/necrófagos no planeta. Cambefort
(1984) estima que besouros detritívoros da subfamília Scarabaeinae
incorporam em torno de 1.000 kg/ha de fezes de herbívoros, por
ano, em áreas de savana do oeste da África.
Diante das dificuldades de ser avaliada a abundância de
detritos em um determinado ecossistema, muitos autores têm
lançado mão de maneiras indiretas de medição (BAILEY; PUTMAN,
2001; LAING, 2003) que associem a abundância de vertebrados,
por exemplo, à taxa de produção temporal de fezes e carcaças. A
abundância de populações de insetos carniceiros, por exemplo,
pode ser utilizada como indicativo de maior ou menor abundância
desse recurso no ambiente, em razão da dificuldade de se obter
medidas diretas.
A abundância de detritos pode variar tanto espacialmente
quanto temporalmente. Uma análise ampla desse tipo de recurso
alimentar para insetos evidencia desde níveis de fornecimento
contínuo em grande abundância (p. ex., folhas mortas em uma
floresta) até níveis de fornecimento extremamente pontual, ou seja,
efêmero (p. ex., carcaças e ovos em decomposição) (Figura 2).
Quanto à abundância espacial, podemos observar níveis de
distribuição homogênea no espaço físico até uma alta concentração
espacial, como ocorre com depósitos de fezes de vertebrados. As
variações espaciais e temporais na abundância de detritos podem
afetar substancialmente as populações de insetos que os utilizam, e
ter efeitos significativos no conjunto de adaptações que permitem a
utilização deste como recurso alimentar.
Figura 2. Padrões de
abundância/disponibilidade temporal
de detritos como recursos
alimentares para os insetos
detritívoros.
Disponibilidade de detritos
A abundância de um tipo de detrito em um ambiente, em um
período de tempo, pode ter ou não importância direta para os
organismos que utilizam esse recurso. O que importa é a
disponibilidade do detrito como recurso. Em outras palavras, o
quanto o detrito pode, efetivamente, ser utilizado pelos detritívoros.
Em geral, somente parte dos detritos produzidos e presentes em
uma área é efetivamente disponível aos detritívoros. Nesse
contexto, vários fatores atuam como “tradutores” (Figura 1) dos
detritos produzidos em alimento disponível aos detritívoros.
Características do ambiente biótico, os detritos, por si próprios,
e os detritívoros que estão usando os detritos podem contribuir para
“traduzir” a abundância do detrito no ambiente em disponibilidade
aos detritívoros. Nas seções a seguir serão tratados com mais
detalhes esses aspectos, mas, para ilustrar, podemos perceber que
a quantidade de celulose contida em matéria orgânica morta, em um
ambiente, pode ser elevada sem que isso represente,
necessariamente, disponibilidade elevada desse recurso alimentar
aos organismos detritívoros (BERRIE, 1975). A existência de
mutualistas intestinais que “traduzem” fibras de celulose em energia,
a ação de detritívoros de maior porte que escavam túneis em
troncos mortos e a própria natureza química da madeira podem,
efetivamente, tornar esse recurso alimentar disponível ou não a
insetos detritívoros celulolíticos (SMITH; DOUGLAS, 1987).
Fatores abióticos podem também ter grande importância na
disponibilidade de um detrito à comunidade de detritívoros. A
temperatura e a umidade do solo, por exemplo, podem alterar
rapidamente os aspectos nutricionais de um detrito, a ponto de
torná-lo inacessível à comunidade de detritívoros (SWIFT et al.,
1979; JURGENSEN et al., 2004).
O padrão de abundância temporal de um detrito pode também
afetar sua disponibilidade no tempo, havendo, nesse ponto, alto
grau de sinergismo entre esses dois aspectos do sistema de
recursos detritívoros. A abundância/disponibilidade de um detrito
pode seguir vários padrões temporais (Figura 2) que afetam a sua
utilização pelos insetos, como alimento, e o consequente
desenvolvimento de estratégias para se adequar a esses padrões.
Carcaças de grandes animais são um bom exemplo de detritos
que se tornam disponíveis rapidamente (poucas horas após a morte
do animal) e, à medida que são utilizados, tornam-se cada vez
menos disponíveis a vários grupos, em razão do acúmulo de
substâncias tóxicas, do consumo da matéria em si e de interações
competitivas que podem limitar a presença de alguns grupos de
organismos (PAYNE, 1965).
Alguns detritos podem aumentar vagarosamente sua
abundância/disponibilidade com o tempo. Troncos em
decomposição, por exemplo, tornam-se disponíveis para os
detritívoros, de maneira geral, quando a árvore cai no solo. Contudo,
sua disponibilidade como recurso alimentar aos insetos depende de
processos lentos de colonização por fungos, bactérias
decompositoras e insetos que escavam galerias (p. ex., Passalidae)
(JURGENSEN et al., 2004). Esse processo pode durar vários meses
ou até anos.
Fezes de mamíferos, carcaças de pequenos animais, corpos de
frutificação de fungos em decomposição, muitas vezes, estão
disponíveis aos detritívoros somente por períodos muito curtos de
tempo, sendo considerados como recursos efêmeros temporalmente
(HANSKI, 1987). Nesse caso, os recursos se comportam como
pulsos temporais, que exigem dos insetos uma série de adaptações
para o seu uso. Esses recursos geralmente apresentam
imprevisibilidade espacial e temporal de abundância e
disponibilidade (HANSKI, 1981).
Vários detritos podem se comportar como pulsos de recursos,
contudo com um diferencial significativo, que é a previsibilidade
sazonal de sua abundância/disponibilidade. Um bom exemplo desse
tipo de detrito são as frutas em decomposição que, geralmente,
estão associadas a um padrão sazonal de frutificação e a um
espaço territorial limitado ao tamanho da copa da árvore produtora
(MULLER-LANDAU; HARDESTY, 2005). O mesmo pode ser dito
para flores que, em alguns casos, representam também recursos
alimentares importantes para alguns detritívoros.
As folhas e os ramos de árvores apresentam um padrão
contínuo, eventualmente, sazonal, de fornecimento, o que faz da
serapilheira florestal (Figura 3) um dos recursos mais previsíveis
temporal/espacialmente à comunidade de detritívoros de um
ambiente florestal (AERTS; CALUWE, 1997; GONZÁLES;
SEASTEDT, 2001).
Figura 3. Inseto da família Passalidae em que são observados o
desenvolvimento da morfologia corpórea e as mandíbulas
adaptadas ao uso de troncos em decomposição como recurso
alimentar.
Foto: Júlio N. C. Louzada
Utilização de detritos
Os organismos usam uma parte dos recursos disponíveis para
atender suas demandas de energia para a reprodução, o uso do
espaço, o crescimento, etc. Uma variedade grande de fatores atua
como limitadores ao acesso aos recursos disponíveis (competição,
padrões de forrageamento, necessidades específicas, qualidade do
detrito como recurso alimentar, etc.). Esses aspectos podem alterar
os padrões de preferência alimentar e levar a especializações
extremas para o uso dos detritos disponíveis no ambiente.
Os insetos apresentam uma série de traçados morfológicos que
podem ser considerados adaptações ao consumo dos mais variados
tipos de detritos e, em sentido amplo, podem também limitar a
capacidade de consumir parte dos recursos disponíveis no
ambiente. Exemplo bastante ilustrativo são os coleópteros da família
Passalidae (Figura 4) que apresentam tanto morfologia corpórea
para viver no interior de galerias escavadas em troncos em
decomposição quanto mandíbulas altamente adaptadas à
maceração desse tipo de detrito.
Figura 4. Serapilheira florestal, detrito altamente previsível para a

comunidade de insetos detritívoros.
As relações de consumo de recursos estão diretamente ligadas

às possibilidades de existência de interações competitivas intra e
interespecíficas e, evolutivamente, é observado o desenvolvimento
de uma série de adaptações ligadas ao uso de determinado recurso
ou à tentativa de não se tornar um recurso para outro organismo. Do
ponto de vista evolutivo, pode-se esperar que os insetos sejam
capazes de selecionar seu alimento usando indicativos que se
correlacionem com as propriedades dos detritos que contribuam
tanto para a sobrevivência quanto para a reprodução dos indivíduos.
Valiela et al. (1979) e Valiela e Rietsima (1984) demonstraram
que os detritívoros utilizam compostos fenólicos e de base proteica
como propriedades químicas dos detritos que indicam sua
palatabilidade e qualidade como alimento. Há muito tempo é
conhecido que mudanças químicas no conteúdo de nitrogênio e de
energia dos detritos também podem afetar a biomassa (TENORE,
1977, 1981), a taxa de crescimento e a densidade de alguns
detritívoros (FINDLAY, 1982). Em outros estudos de biologia
alimentar, os compostos fenólicos (LINCOLN et al., 1982) e o
conteúdo de ATP (WARD; COMMINS, 1979) foram apontados como
importantes para os invertebrados detritívoros, o que resulta em
padrões de seleção de recursos que se expressam em adultos e em
larvas de insetos.
Assim, espera-se que o uso de detritos como recurso alimentar
não seja questão meramente de oportunidade, mas que processos
de forrageamento ótimo estejam envolvidos ao menos em parte das
relações detritívoro/detrito. Esses aspectos podem afetar a
performance individual e, consequentemente, funcionar como
agente seletivo em populações de insetos.
Alocação de recursos
Os recursos adquiridos pelos detritívoros são alocados em uma
variedade de funções fisiológicas dentro do organismo, tais como o
metabolismo, o crescimento, a movimentação, a reprodução, etc.
Energia e nutrientes alocados para uma função estão
intrinsecamente indisponíveis para outras funções. Se os demais
componentes do sistema de recursos (Figura 1), onde o detritívoro
está inserido, limitam a disponibilidade de recursos para os
indivíduos ou restringem o seu uso, podem ocorrer diferenças nos
padrões de alocação individual dos nutrientes e da energia adquirida
pelo indivíduo, o que, em última análise, pode resultar em diferentes
performances individuais, com implicações para a adaptabilidade do
indivíduo (WIENS, 1984).
As funções fisiológicas que estão relacionadas à alocação de
recursos têm efeitos de retroalimentação no padrão de uso de
detritos e no comportamento de forrageamento dos indivíduos. Em
razão de representar, em termos práticos, a demanda energética
dos indivíduos, em cada etapa de sua vida, os padrões de alocação
de recursos vão variar de acordo com as demandas biológicas
intrínsecas à espécie (p. ex., fase reprodutiva e fase de crescimento
são intrinsecamente distintas em termos de alocação e de demanda
energética) e com as interações com o cenário ecológico onde o
indivíduo está inserido (p. ex., cenários competitivos ou de escassez
de recursos, ou de clima hostil, exigem também demandas distintas
de alocação energética). Assim, padrões de forrageamento,
especificidade alimentar, taxas reprodutivas e de dispersão de
organismos detritívoros podem estar refletindo o balanço energético
possível no ambiente, para atender ao mesmo tempo as demandas
intrínsecas e ecológicas da espécie. Eventualmente, a não
possibilidade de manter um balanço energético adequado pode
inviabilizar a ocorrência da espécie em um local.
Consequências populacionais e
comunitárias da utilização de detritos
A capacidade de indivíduos de sobreviver e de reproduzir pode
afetar os padrões populacionais e comunitários, pois afetam a
abundância de determinada espécie e a sua relação com as demais
espécies presentes na comunidade. O acesso a determinado
recurso pode contribuir para a maior capacidade de produzir novos
indivíduos, rapidamente, ou para acumular energia a ser direcionada
para eventos reprodutivos (BEGON et al., 2006).
A relação da comunidade de detritívoros com os detritos é dita
não interativa (MONRO, 1967), isso por que a utilização dos
detritos, por parte dos detritívoros, não afeta diretamente a taxa de
produção desse recurso pelo sistema como um todo. Essa relação
não interativa pode ser classificada como reativa, em que as
alterações na taxa de fornecimento do detrito são acompanhadas de
respostas populacionais por parte dos detritívoros, ou não reativa,
em que as alterações na taxa de fornecimento dos detritos não
afetam o status populacional do detritívoro (CAUGHLEY; LAWTON,
1981). São exemplos de sistemas reativos a interação entre moscas
necrófagas e o fornecimento de carcaças, e de coleópteros
consumidores de fungos em decomposição com o fornecimento de
fungos em uma floresta. A taxa de produção sazonal de serapilheira
afeta muito pouco a abundância de insetos consumidores de húmus
(fração parcialmente decomposta desta) que vivem no solo
imediatamente abaixo.
Populações que se comportam de maneira reativa ao
fornecimento de detritos apresentam, comumente, ciclos
populacionais caóticos e comunidades organizadas por dinâmicas
lotéricas de coexistência de competidores (ATINKSON;
SHORROCKS, 1981; HANSKI, 1981). Populações não reativas
comportam-se de maneira bastante previsível em termos de
flutuação populacional e são afetadas principalmente por fatores do
ambiente físico.
Em comunidades onde as espécies se relacionam com os
recursos alimentares de maneira não interativa, como no caso dos
insetos detritívoros, a influência da competição como fator
estruturador da comunidade e a estabilidade das populações vão
ser afetadas, principalmente, pela qualidade do detrito que a
espécie utiliza e pela sua imprevisibilidade espaço/temporal (Figura
5). Em populações que utilizam detritos de baixa qualidade
nutricional (ou inacessíveis) e com grande previsibilidade, tanto
espacial quanto temporal, existe a tendência de a competição ser
fator pouco importante na estruturação da comunidade e atuar de
maneira tênue como agente seletivo. Nesse caso, o contexto
ecológico/evolutivo das espécies está muito mais voltado para o
estabelecimento de estratégias para acessar a energia disponível no
detrito (ou incrementar sua qualidade nutricional) por meio de
parcerias mutualísticas, como é o caso de passalídeos (Figura 3).
Essa é a situação em que se encontra também a maioria das
espécies de cupins (SHELLMAN-REEVE, 1994), apesar de
existirem exceções (KORB; LINSENMAIR, 2001).
Figura 5. Distribuição dos detritos conforme a qualidade nutricional

e a imprevisibilidade espaço/temporal, e suas consequências
ecológicas sobre a comunidade de detritívoros: (A) Carcaças de
vertebrados; (B) Corpos de frutificação de fungos; (C) Fezes de
herbívoros; (D) Fezes de mamíferos onívoros; (E) Frutos em
decomposição; (F) Flores em decomposição; (G) Folhas em
decomposição; (H) Troncos em decomposição; e (I) Lixo de
formigueiro de Atta e de Acromyrmex.
Recursos que são efêmeros e espacialmente imprevisíveis e
que ao mesmo tempo apresentam grande quantidade de energia
disponível (Figura 3) sustentam, em sua maioria, comunidades de
insetos detritívoros em que a competição é um dos principais fatores
estruturadores. Nessas comunidades, muitas espécies se
comportam de maneira reativa ao fornecimento do recurso e por
causa disso apresentam picos populacionais frequentes. Várias
espécies que utilizam recursos com essas características
desenvolveram evolutivamente estratégias para a localização e a
colonização rápida do recurso e sua posterior utilização como
alimento ou substrato reprodutivo. Os dípteros detritívoros são bons
exemplos de espécies com esses tipos de adaptação.
Em comunidades de detritívoros em que a competição é muito
elevada, a coexistência de espécies competidoras pode ser
mediada pela imprevisibilidade temporal e espacial do detrito
(ATINKSON; SHORROCKS, 1981). Essa imprevisibilidade atuaria
como limitador do tamanho populacional, impedindo a exclusão
competitiva de espécies próximas.
Adaptações ao uso de detritos como

alimento
Uma série de adaptações para o uso de detritos como alimento
é observada nos insetos. Estas podem ser agrupadas em: a)
adaptações desenvolvidas para acessar os nutrientes contidos em
detritos de difícil digestão; e b) adaptações para utilizar detritos de
alto valor nutricional imprevisíveis espaço-temporalmente.
Adaptações para acessar nutrientes em

detritos de difícil digestão
Alguns detritos contêm energia e nutrientes em quantidade
consideráveis, mas contidas em macromoléculas e em polímeros
estruturais que os tornam inacessíveis sem que se adotem
estratégias para a digestão e transformação destas em moléculas
menores e de assimilação mais fácil por parte do inseto. Os
exemplos mais contundentes de detritos com essas características
são aqueles com grande quantidade de celulose e de lignina em sua
composição. A serapilheira produzida nos ecossistemas terrestres é,
em sua maioria, formada por restos vegetais com alto teor de
celulose em sua estrutura. A celulose representa também grande
parte da composição das fezes de herbívoros. Não obstante,
observamos o surgimento e o desenvolvimento de várias estratégias
adaptativas entre os insetos para utilizar esse tipo de composto
estrutural como alimento.
Se considerarmos o número e a diversidade de insetos que
utilizam as plantas como recurso alimentar, é impressionante como
tão poucos são capazes de acessar a energia e a matéria contida
na celulose. A celulose é, indubitavelmente, a maior fonte de
carbono não fóssil presente na terra e grande parte da matéria
orgânica vegetal morta praticamente se resume, após algumas
semanas da morte da planta, a esse composto orgânico (MARTIN,
1991). Os troncos em decomposição são um bom exemplo de
grande depósito concentrado de celulose.
A digestão da celulose é um processo complexo envolvendo
uma série de enzimas com diferentes modos de ação (COUGHLAN;
LJUNGDAHL, 1988). O desenvolvimento de um sistema enzimático
celulolítico completo é comum somente em microrganismos
(bactérias, fungos e protozoários), sendo relativamente incomum em
animais. A digestão de celulose por animais é mais frequentemente
mediada por microrganismos celulolíticos simbiontes. Assim, a
discussão sobre o uso ou não da celulose como recurso alimentar
pelos insetos requer que duas questões sejam abordadas sob o
ponto de vista ecológico/evolutivo: a) por que a digestão de celulose
é tão rara nos insetos; e b) por que a digestão de celulose
dependente de microrganismo simbionte é mais comum do que a
digestão de celulose independente de simbionte.
A digestão de celulose por insetos já foi reportada em,
aproximadamente, 78 espécies de insetos de 20 famílias,
representando 8 ordens (Tabela 2) (MARTIN, 1991). As ordens em
que a capacidade celulolítica é relativamente alta são Thysanura
(família Lepismatidae), Isoptera (térmitas) e três famílias de
Coleoptera (Anobiidae, Buprestidae e Cerambycidae). A capacidade
celulolítica é, provavelmente, comum também nos Blattidae e em
besouros da família Scarabaeidae, nos dípteros da família Tipulidae
e nos himenópteros da família Siricidae (MARTIN, 1991).
Tabela 2. Distribuição da capacidade de digerir celulose entre
as diferentes ordens de insetos.
Ordem/família Número de espécies capazes de digerir celulose
Thysanura
Lepismatidae 5
Orthoptera
Gryllidae 1
Cryptocericidae 1
Blattidae 1
Blaberidae 1
Isoptera
Mastotermitidae 1
Kalotermitidae 2
Hodotermitidae 1
Rhinotermitidae 6
Termitidae 8
Plecoptera
Pteronarcyidae 1
Coleoptera
Scarabaeidae 2
Buprestidae 6
Anobiidade 5
Coccinellidae 1
Cerambycidae 29
Curculionidae 1
Trichoptera
Limnephilidae 1
Diptera
Tipulidae 2
Hymenoptera
Siricidae 3
Fonte: Martin (1991).
Entre os insetos, os térmitas (cupins) são os mais eficientes

digestores de celulose, com eficiências de assimilação chegando a
até 99%. As larvas xilófagas de Siricidae e Anobiidae, e os
coleópteros Buprestidade e Cerambycidae, são pouco menos
eficientes, com eficiências de assimilação que variam entre 12% e
68%. A digestão de celulose também ocorre em espécies com
dietas tipicamente onívoras, tais como traças-dos-livros
(Lepismatidae) e baratas (Blattoidea), em que a eficiência de
assimilação varia entre 40% e 90%. A digestão de celulose é
relativamente rara em detritívoros de maneira geral, e a eficiência
digestiva nesse grupo ecológico, usualmente baixa ou moderada,
varia entre 11% e 50% (MARTIN, 1991).
Quatro mecanismos têm sido propostos como responsáveis
pela digestão de celulose pelos insetos (MARTIN, 1991): a) a
exploração da capacidade celulolítica de protozoários simbiontes
vivendo no intestino posterior; b) a exploração da capacidade
celulolítica de bactérias residindo no intestino posterior; c) o
aproveitamento de enzimas celulases fúngicas, originadas no
alimento e que permanecem ativas após a ingestão; e d) a secreção
por parte do inseto de um completo sistema de enzimas celulases. A
existência de mecanismos tão diferentes de digestão da celulose
implica que, provavelmente, o aparecimento da capacidade
celulolítica ocorreu várias vezes nos insetos e em diferentes grupos.
A exploração de protozoários simbiontes do tubo digestivo foi o
primeiro mecanismo descrito. Desde 1924, a dependência de alguns
grupos de cupins Rhinotermitidae e Kalotermitidae e de baratas-de-
madeira (wood roach) Cryptocercidae é conhecida e documentada
(CLEVELAND, 1924). Os simbiontes são protozoários anaeróbicos
flagelados que são restritos ao canal alimentar das baratas-de-
madeira e de térmitas.
O segundo mecanismo, a exploração da capacidade celulolítica
de bactérias associadas ao tubo digestivo, tem sido proposto como
estratégia comum nos térmitas da família Termitidae, apesar de
existirem poucas evidências empíricas sobre essa suposição
(BREZNAK, 1982; O’BRIEN; SLAYTOR, 1982). Essa associação
bactéria-inseto detritívoro é comprovada na barata-doméstica
(Periplaneta americana Linnaeus) (CRUDEN; MARKOVETZ, 1979)
e em escarabeídeos do gênero Oryctes (BAYON, 1981).
A ingestão de enzimas celulases produzidas por
microrganismos decompositores é o terceiro mecanismo possível de
digestão de celulose pelos insetos. Esse mecanismo aparentemente
é essencial para os térmitas cultivadores de fungos (ABO-KHATWA,
1978; MARTIN; MARTIN, 1978; ROULAND et al., 1988) e para as
larvas de cerambicídeos consumidores de madeira (KUKOR;
MARTIN, 1986; KUKOR et al., 1988). Também parece ser comum
entre as larvas de vespas do gênero Sirex (Siricidae) comedoras de
madeira (KUKOR; MARTIN, 1983).
O quarto mecanismo seria a produção, por parte do inseto, de
enzimas celulases. Esse mecanismo está envolvido em uma série
de controvérsias sobre sua existência ou não, isso porque apesar de
sugerida para uma série de grupos distintos de insetos
(cerambicídeos, tisanuros, térmitas e baratas) foi demonstrado,
inequivocadamente, somente para algumas espécies de baratas e
de térmitas (MARTIN, 1991; SCRIVENER et al., 1989). Nessas
espécies, ocorre a produção de enzimas celulolíticas pelas células
da parede intestinal do inseto, o que não implica a inexistência de
interações mutualísticas entre insetos e microrganismos, mesmo
nesses grupos.
Adaptações para utilizar detritos nutritivos e

imprevisíveis espaço-temporalmente
Entre os insetos que utilizam recursos imprevisíveis espaço-
temporalmente e com alta qualidade nutricional é comum existirem
altas taxas de competição, tanto inter quanto intraespecífica. Muitas
respostas adaptativas são documentadas como estratégias dos
insetos para viverem nesse tipo de ambiente, entre elas estão: a)
estratégias para localizar e colonizar o detrito rapidamente; b)
estratégias para garantir o uso do recurso; e c) estratégias para
excluir competidores (Tabela 3).
Tabela 3. Características ecológicas, comportamentais e fisiológicas

que, possivelmente, evoluíram conforme o ambiente competitivo
existente em detritos nutritivos e com alta imprevisibilidade espaço-
temporal.
Característica Mecanismo Exemplo
Exclusão de Alocação de recursos para locais

Escarabeíneos e
competidores do distantes do depósito, territorialidade,
silfídeos subsociais
depósito de detrito produção de cariomônios
Escarabeíneos de
Colonização e
Miíases, ovoviviparidade, horários de florestas tropicais,
utilização rápida dos
atividade, “endotermia” moscas
detritos
Sarcophagidade
Boa capacidade Taxa elevada de crescimento,

Várias espécies de
competitiva durante o alimentação em grupo, eliminação de
moscas
uso dos recursos competidores
Sobrevivência pós- Calliphora

Habilidade para pupar rapidamente
alimentação erythrocephala Meigen
Fonte: Hanski (1987).
As moscas estão entre os insetos que exibem as estratégias

mais sofisticadas para a localização e a colonização rápida dos
detritos. A localização se dá basicamente por estímulos olfativos,
que podem ser percebidos pelo inseto a dezenas de metros do
depósito de alimento (CRAGG, 1956; SHUBECK, 1975). Muitas
moscas e escarabeíneos exibem o comportamento de pousar sobre
folhas e ramos da vegetação como forma de acessar mais
rapidamente plumas de odor e, assim, colonizar o depósito de
alimento antes de competidores (YOUNG, 1982).
A garantia do uso dos recursos pode se dar de diferentes
maneiras. Uma das mais conspícuas é a alocação de parte do
alimento para um local distante do depósito original, garantindo seu
uso longe de competidores. Essa estratégia está presente em
coleópteros das famílias Scarabaeidae e Silphidae. Nesses insetos,
um indivíduo ou, eventualmente, um casal remove parte do alimento
para o interior do solo (escarabeídeos e silfídeos) ou confecciona
bolas de alimento que são roladas a distâncias que podem chegar a
alguns metros da fonte original para, então, usá-las como alimento
ou substrato reprodutivo (HALFFTER; EDMONS, 1982).
Vários insetos utilizam estratégias de exclusão de
competidores, que vão desde a produção de substâncias repelentes
(cariomônios) (BELLÉS; FAVILA, 1983) até a eliminação (morte) do
competidor e suas diferentes fases (RIDSDILL-SMITH, 1993). Por
exemplo, escarabeídeos podem matar com suas mandíbulas larvas
de primeiro ínstar e ovos de moscas de fezes e carcaças
(RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1987). Também os escarabeíneos
Canton angustatus Harold e Canton cyanellus Le Conte produzem
substâncias repelentes a moscas, que são impregnadas no
alimento, limitando a competição com esse grupo (BELLÉS; FAVILA,
1983).
Mutualismo entre inseto e

microrganismos: o papel da
coprofagia
As fezes não são fundamentalmente diferentes da matéria
orgânica vegetal em decomposição, se consideramos os aspectos
puramente nutricionais (WEBB, 1976; CAMBEFORT, 1991) e
também em termos evolutivos. Vários táxons têm alternado de um
tipo de recurso para outro, com o tempo, por exemplo,
Scarabaeinae (CAMBEFORT, 1991) e borboletas do gênero
Telanepsia (COMMON; HORAK, 1994). Entretanto, as fezes têm
diferenças importantes: a) geralmente apresentam um pH mais
elevado do que o húmus (material vegetal decomposto); b)
apresentam grande capacidade de reter umidade; c) têm elevada
relação área-volume; e d) ocorrem em uma forma mais apropriada
ao crescimento microbiano (McBRAIER, 1973).
Depósitos fecais são colonizados logo após a sua produção por
uma sucessão de microrganismos que podem crescer
numericamente em até 100 vezes o tamanho inicial (LODHA, 1974;
ANDERSON; BIGNELL, 1980; BIGNELL, 1989). A fragmentação do
depósito de fezes e a confecção de galerias pelos insetos é
especialmente importante para o crescimento bacteriano, que é
altamente confinado à superfície do depósito de fezes. Essa
limitação não acontece com as hifas de fungos decompositores, que
são capazes de penetrar a matéria orgânica.
A coprofagia oferece três categorias de benefícios nutricionais
aos insetos coprófagos: a) depósitos fecais são uma fonte de fauna
mutualística; b) de proteína microbiana; e c) de enzimas e
metabólitos do produtor das fezes. Alguns desses mesmos
benefícios ocorrem quando o inseto se alimenta diretamente do
húmus. Entretanto, a coprofagia também intensifica o processo de
aumento da participação de decompositores na dieta. A coprofagia
intraespecífica também permite a transferência de metabólitos do
produtor do depósito fecal para a sua fauna de microrganismos
residentes ou para outros indivíduos do mesmo grupo (p. ex., em
insetos sociais) (NALEPA et al., 2001).
A coprofagia intraespecífica está na raiz das interações
mutualísticas entre insetos e microrganismos celulolíticos. Em
Dictyoptera, por exemplo, o comportamento coprofágico
provavelmente se desenvolveu por que os depósitos de fezes
funcionam como fontes concentradas de comunidades microbianas
funcionalmente similares àquelas que vivem na matéria vegetal
ingerida. Eventualmente, micróbios ingeridos compatíveis com o
ambiente do tubo digestivo das baratas se estabelecem neste e,
posteriormente, passam a ser perdidas em uma taxa menor do que
a da sua multiplicação no tubo digestivo ou, então, porque se
aderem na parede do tubo digestivo. A coprofagia seria uma forma
de os indivíduos recém-nascidos adquirirem um inóculo dos
microrganismos apropriados à função digestiva.
Entretanto, alguns microrganismos poderiam ser transitórios no
tubo digestivo dos insetos ou, então, mortos por enzimas digestivas
pelo pH ou pela presença/ausência de oxigênio em algumas partes
do tubo digestivo (SMITH; DOUGLAS; 1987, LECHINE, 1995). É
claramente vantajoso para os insetos digerirem e assimilarem os
nutrientes contidos nesses microrganismos. Assim, para muitos
detritívoros, os microrganismos são a maior, senão a única, fonte de
alimento proteico, sendo assimilados com alta eficiência
(HARGRAVE, 1975; BIGNELL; EGGLETON, 2000; WHITE, 1993).
Os microrganismos são também ricos em lipídios, carboidratos e
micronutrientes (MARTIN; KUKOR, 1984).
Ainda não é bem conhecido se as baratas não Cryptocercidae,
que se alimentam de material vegetal morto, digerem todo o
substrato ou se elas removem os micróbios, usando-os como
alimento, e deixam os detritos relativamente inalterados, como
acontece com os milípedes (BIGNELL, 1989). Os dois processos
não são mutuamente excludentes e a importância de cada
componente pode ser relacionada às características do item
alimentar e da condição nutricional do detritívoro (BERRIE, 1975).
Certamente, a coprofagia de insetos detritívoros desempenha
funções bem maiores do que simplesmente fornecer alimento para
vários grupos; é bem provável que várias interações mutualísticas
tenham se originado da reincidência da ingestão de microrganismos
presentes nas fezes.
Rúmen externo e interno em insetos

detritívoros
A degradação do material vegetal morto ocorre bem antes de
este ser ingerido pelos detritívoros, porque os microrganismos
utilizam esse material como fonte alimentar, a partir da senescência,
ainda na planta. Isso é conhecido como condicionamento
microbiano e é acompanhado de desintoxicação de aleloquímicos,
amolecimento dos detritos e progressiva imobilização de N e P na
biomassa fúngica e bacteriana, à medida que esta se acumula.
Essas comunidades microbianas interagem entre si em processos
complexos de transferência de energia, que envolvem a síntese de
componentes de vitaminas, fixação biológica de nutrientes, etc.
Consequentemente, quando os detritívoros consomem o litter, após
o processo de acondicionamento microbiano, eles interagem com a
comunidade microbiana em um processo que pode se estender por
vários ciclos se, como comumente acontece, a coprofagia estiver
envolvida. Esse processo é conhecido como “rúmen externo”
(LAVELLE et al., 1995; SHEAR; SELDEN, 2001).
A evolução de uma comunidade sofisticada de microrganismos
intestinais, tais como a dos térmitas, pode ser vista como um
processo de internalização do “rúmen externo”, sendo, assim,
denominado “rúmen interno”. A diferença básica entre os térmitas e
outros invertebrados detritívoros é que estes podem alimentar-se de
materiais vegetais recentemente mortos, mesmo que eles não
tenham sido colonizados de maneira significativa por
microrganismos decompositores (WOOD, 1976).
Quando um artrópode depende primariamente do rúmen
externo para digerir a serapilheira, a associação com o consórcio
microbiano é temporária e baseada, largamente, fora do corpo,
como ocorre em passalídeos e em térmitas cultivadores de fungos.
A interatividade entre o inseto e a comunidade de microrganismos é
basicamente a mesma quando o inseto se alimenta diretamente da
matéria orgânica atacada pelos micróbios ou quando se alimenta
secundariamente de pellets de fezes infectados por microrganismos.
A coprofagia desempenha importante papel nesse caso, mas a
natureza do comportamento muda com o progresso evolutivo em
direção a uma maior interdependência detritívoro-micróbio. Em um
estágio evolutivo inicial, a coprofagia é indiscriminadamente
direcionada a pellets fecais de qualquer detritívoro (HASSALL;
RUSHTON, 1985). O intestino posterior nesse estágio é
relativamente indiferenciado e os micróbios de vida livre formam
grande parte dos mutualistas intestinais facultativos. Os isópodas
contemporâneos são um exemplo desse estágio evolutivo. Nesse
caso, o tubo digestivo é reto e relativamente indiferenciado, possui
função de condução do bolo alimentar e de absorção, mas não
apresenta função específica de excreção do nitrogênio e regulação
iônica e, embora ocorra proliferação microbiana, poucos
microrganismos parecem estar associados à cutícula (INESON;
ANDERSON, 1985).
A sequência de ambientes: substrato-pellet fecal-intestino
posterior pode representar uma sequência de bom-ótimo-excelente
ambientes para o crescimento microbiano. A umidade constante, o
ambiente iônico tamponado e o fornecimento constante de alimento
tornam o intestino posterior dos insetos favoráveis ao crescimento
dos microrganismos se eles forem capazes de “driblar” o processo
digestivo do inseto hospedeiro (STEVENSON; DINDAL, 1987).
Assim, espera-se que, em insetos detritívoros, tenham surgido
diversas oportunidades de estabelecimento de parcerias
mutualísticas que, necessariamente, passaram pela existência de
ganhos mútuos de acesso a nutrientes.
Funções ecológicas de insetos

detritívoros
Aumento na taxa de quebra da serapilheira

Ao utilizar os detritos disponíveis sobre o solo dos ecossistemas
terrestres como alimento, os detritívoros provocam uma alteração
significativa em sua estrutura. A principal delas é a quebra mecânica
de materiais de difícil colonização por parte dos microrganismos e,
consequentemente, elevação da taxa de decomposição (HARMON
et al., 1986; SPEIGHT, 1989). Algumas estruturas podem
permanecer sob ataque microbiano por muitos anos, a não ser que
algum agente mecânico exponha seus tecidos. Por exemplo,
troncos de árvores mortas podem permanecer por dezenas de anos
sobre o solo florestal e representar um microecossistema particular
no ambiente florestal (FRANKLIN et al., 1987).
O material lenhoso em decomposição representa importante
suprimento de nutrientes e de energia em um ecossistema florestal,
e também funciona como habitat para organismos decompositores
especializados (SPEIGHT, 1989; KEY, 1993; GROVES, 2000). Os
detritívoros saproxílicos ajudam na fragmentação mecânica do
material lenhoso morto, contribuindo para o incremento da
reciclagem de nutrientes no ecossistema florestal (HARMON et al.,
1986; SPEIGHT, 1989) e servem como importantes fontes de
alimento para outros organismos (NIWA et al., 2001). Os principais
grupos de artrópodes xaproxílicos são os insetos (NIWA et al.,
2001), principalmente, os besouros e moscas (KEY, 1993).
A ação de insetos detritívoros pode elevar em dezenas de
vezes a superfície de contato para o ataque microbiano, por meio da
escavação de galerias no depósito de detrito ou, mesmo, do
consumo parcial de parte deste, como ocorre com as folhas e os
ramos mortos depositados na serapilheira (NIWA et al., 2001).
Remoção de detritos, pedoturbação e

dispersão secundária de sementes
Estudos experimentais ligam a pedoturbação e a mobilização
de nutrientes promovida pelos insetos detritívoros ao aumento da
biomassa vegetal. Esses experimentos frequentemente contrastam
a biomassa de plantas crescendo em solos com diferentes graus de
atividade biológica de incorporação da matéria orgânica. Vários
estudos têm reportado resultado significativo da atividade da
entomofauna detritívora sobre a altura das plantas (GALBIATI et al.,
1995; KABIR et al., 1985), o aumento da biomassa aérea (BANG et
al. 2005), os ganhos significativos em produção de grãos (KABIR et
al., 1985), os níveis de proteína (MAQUEEN; BEIRNE, 1975) e o
conteúdo de nitrogênio (BANG et al., 2005).
Um dos grupos de insetos detritívoros com maior destaque
nesse aspecto são os besouros da subfamília Scarabaeinae
(Coleoptera), conhecidos como “rola-bostas” ou besouros-do-
esterco (coprófagos). Espécies de escarabeídeos, que têm por
hábito enterrar fezes de vertebrados e carcaças, também removem
grande quantidade de terra para a superfície do solo ao escavarem
seus túneis de alimentação ou de reprodução (MITTAL, 1993)
(Figura 6). Apesar de existirem diferenças quanto aos objetivos e às
morfologias dos túneis escavados por escarabeíneos, observa-se
que eles podem ter dimensões de poucos centímetros a até metros
de profundidade. A profundidade do túnel e a quantidade de solo
removido estão correlacionados positivamente com o tamanho dos
besouros (LINDQUIST, 1933; HALFFTER; EDMONDS, 1982;
EDWARDS; ASCHENBORN, 1987). Essa atividade de escavação
de túneis pode influenciar a biota do solo e a produtividade das
plantas porque aumenta a aeração e a porosidade à água.
Figura 6. Ação de escarabeíneos nativos brasileiros sobre fezes de
bovinos depositadas em solo altamente compactado. O solo abaixo
do depósito de fezes foi removido para a superfície exclusivamente
pela ação dos besouros e a matéria orgânica levada para o interior
do solo como alimento de larvas e de adultos.
Outro aspecto envolvido na biologia alimentar/reprodutiva dos

escarabeídeos, que é de grande relevância ecológica, é a dispersão
secundária de sementes. A dispersão de sementes por organismos
frugívoros é um fenômeno comum em florestas tropicais e
temperadas em todas as regiões do planeta (HOWE; SMALLWOOD,
1982; JORDANO, 1992; WEBB; PEART, 2001; WILLSON et al.,
1990). Sob a perspectiva da semente, existe risco de insucesso no
intervalo entre a deposição em um local, como parte das fezes do
dispersor, e a germinação da plântula. Contribuem para aumentar
esse risco o ataque por predadores, por patógenos e a exposição a
fatores abióticos, que podem inviabilizar o recrutamento (FORGET
et al., 2004). A dispersão secundária das sementes pelos insetos
detritívoros (principalmente a exercida pelos escarabeídeos
coprófagos), aparentemente, desempenha papel fundamental nesse
cenário de risco para as sementes no período pós-dispersão
primária (CHAMBERS; Mac MAHON, 1994). Quando os
escarabeídeos levam as fezes para o interior do solo ou
confeccionam bolas e as rolam para distante do depósito original,
acabam por levar as sementes junto com as fezes, alterando
profundamente as condições para a germinação e o
estabelecimento das plântulas, pois: a) reduzem a predação das
sementes e a mortalidade por predadores e patógenos
(ANDRESEN, 1999; CHAMBERS; Mac MAHON, 1994; SHEPHERD;
CHAPMAN, 1998; ANDRESEN; LEVEY, 2004); b) direcionam a
dispersão para microambientes favoráveis à germinação e à
emergência (ANDRESEN; LEVEY, 2004); e c) diminuem a
agregação de plântulas (ANDRESEN, 1999, 2001).
Controle biológico de outros detritívoros e

de parasitos
Entre os detritívoros que usam recursos efêmeros, a
competição desempenha papel relevante na dinâmica das
populações (Figura 5), o que abre uma série de possibilidades para
controlar aqueles detritívoros que causam algum tipo de dano ao ser
humano, por meio da manipulação das populações de seus
competidores não nocivos ao homem. Os exemplos mais
conhecidos nesse campo são os de uso de escarabeíneos
(Coleoptera, Scarabaeidae) como controladores biológicos de
moscas.
Escarabeídeos adultos alimentam-se do componente líquido
(água + microrganismos + partículas pequenas) das fezes de
mamíferos e constroem bolas de nidificação com as fezes. Em
ambos os processos de alimentação e de reprodução, eles atuam
como controladores de moscas hematófagas (com fase larval
detritívora), moscas detritívoras vetoras de parasitas e ovos e cistos
de parasitas intestinais (MILLER, 1954; BYFORD et al., 1992).
Bryan (1973) reporta uma diminuição significativa na
emergência de larvas de Nematoda de fezes de bovinos que foram
manipuladas pelo escarabeíneo Diginthotophagus gazella (Fab.).
Em estudo posterior, o mesmo autor relata que nas fezes mantidas
como controle (sem besouros detritívoros) houve a emergência de
50 vezes mais larvas de helmintos do que naquelas em que havia
entre 10 e 30 pares de besouros (BRYAN, 1976). Vários autores,
posteriormente, relataram os efeitos de besouros escarabeídeos
detritívoros na redução da população dos vermes Ostertagia
ostertagi (FINCHER, 1973), Dictyocaulus hadweni (BERGSTROM,
1983) e do fungo Pelobolus sporangia (GORMALLY, 1993).
Em laboratório, já foi provado que os escarabeídeos podem,
significativamente, reduzir o número de ovos viáveis de helmintos e
de cistos de protozoários, incluindo de Ascaris lumbricoides, Necator
americanus, Trichuris trichiura, Entamoeba coli, Endolimax nana,
Giardia lamblia (MILLER, 1961) e Cryptosporidium parvum
(MATHISON; DITRICH, 1999).
A relação entre os besouros escarabeídeos e os parasitas
humanos, no que diz respeito ao controle biológico, ainda é pouco
estudada, mas pode ser de grande importância para comunidades
pobres de áreas de floresta tropical. Por exemplo, desde a década
de 1930 já é conhecido que os escarabeídeos são capazes de
remover fezes dos arredores de habitações humanas, chegando à
quantidade de 50 mil toneladas entre os meses de maio e junho em
algumas comunidades da Índia (ARROW, 1931).
Assim como ocorre com os parasitas intestinais, observa-se
também uma redução drástica nas populações de moscas por
causa da competição com besouros escarabeídeos detritívoros e da
destruição de seus ovos por estes. Muitos estudos relatam elevada
mortalidade de moscas detritívoras na presença de besouros
escarabeídeos, tanto em laboratório quanto em campo (RIDSDILL-
SMITH, 1981, 1993; WALLACE; TYNDALE-BISCOE, 1983;
RIDSDILL-SMITH; MATTIESSEN, 1984; RIDSDILL-SMITH et al.,
1986; RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1990; BISHOP et al., 2005).
A mortalidade de moscas resultante da atividade dos besouros
coprófagos é uma consequência combinada de: a) dano mecânico
direto aos ovos e de larvas de primeiro ínstar provocados pela
alimentação dos besouros adultos (RIDSDILL-SMITH; HAYLES,
1990; BISHOP et al., 2005); b) microclima desfavorável para os
ovos e as larvas das moscas causado pelo distúrbio gerado pelos
besouros (RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1987; Figura 6); e c)
competição direta por alimento entre larvas de moscas e besouros
(RIDSDILL-SMITH; MATTHIESSEN, 1984; RIDSDILL-SMITH;
HAYLES, 1990).
Adicionalmente aos mecanismos de supressão de moscas
descritos, algumas evidências preliminares sugerem que algumas
espécies de besouros detritívoros podem produzir compostos
químicos repelentes de moscas (BELLÉS; FAVILA, 1983) e assim
afetarem a reprodução e a alimentação destas. O impacto desse
comportamento sobre as populações de moscas ainda não é
conhecido.
Detritívoros que causam prejuízos

Nesta seção é apresentada uma visão geral dos detritívoros
que causam prejuízo ao homem. Não é intenção apresentar em
detalhes todos os insetos por não ser objeto deste capítulo tratar de
aspectos do controle e do manejo de pragas, mas dar uma visão
geral de como insetos detritívoros podem interagir de maneira
deletéria com o ser humano.
Vários grupos de detritívoros causam prejuízos para o ser
humano em virtude, principalmente, de: a) funcionarem como
vetores de patógenos, parasitas de animais e do próprio homem; b)
utilizarem a madeira de estruturas, móveis e revestimentos como
alimento, diminuindo sua resistência e a capacidade de isolamento;
ou c) serem hematófagos em parte de seu ciclo de vida, provocando
danos a rebanhos ou mesmo ao homem.
Entre os vetores de patógenos causadores de doenças (fungos,
vermes, bactérias, etc.), as moscas são o grupo de maior
relevância. Por exemplo, Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) é
a espécie de maior interesse sanitário humano, pois, por causa de
sua grande sinantropia (associação a instalações humanas) e de
sua capacidade de se desenvolver em vários tipos de detritos,
apresenta grandes populações em ambientes urbanos. Além dessas
características, a espécie veicula vários patógenos nocivos ao
homem e aos animais, além de aumentar a capacidade de
dispersão de bactérias, leveduras e fungos que diminuem a
qualidade dos alimentos em geral (MARCHIORI et al., 2000).
Entre os detritívoros que geram maiores problemas para a
indústria madeireira estão os térmitas e os coleópteros e
himenópteros broqueadores de madeira, e alguns dípteros. A
atividade de alimentação desses insetos implica a escavação de
galerias no interior da madeira, o que provoca a perda de qualidade,
resistência e, muitas vezes, permite a entrada de fungos
decompositores. A perda de estruturas de madeira por causa do
ataque de térmitas é um dos problemas mais graves envolvendo
detritívoros em todo o mundo.
Entre os detritívoros que causam danos a rebanhos, e mesmo
ao homem, por causa de seu hábito hematófago na fase adulta da
fêmea, destacam-se novamente as moscas. Entre as principais
estão a mosca-do-chifre (Haematobia irritans L.) (BIANCHIN et al.,
1992) e a mosca-do-arbusto (Musca vetustissima Walker)
(RIDSDILL-SMITH, 1981, 1993). Essas espécies podem gerar
perdas consideráveis na pecuária bovina e ovina, tanto pelo
estresse que causa aos animais, em decorrência da picada, o que
diminui a atividade de alimentação, quanto pela perda sanguínea,
que pode ser significativa em infestações grandes.
Os insetos detritívoros são um grupo trófico fascinante dentro
do reino animal. Sua interação com os recursos alimentares é
complexa e envolve uma série de adaptações morfológicas,
fisiológicas e comportamentais. A interação com detritos resultou em
uma série de bons modelos de estudo de interações ecológicas de
mutualismo e de competição.
O conhecimento da interação entre os insetos detritívoros e o
seu alimento é ainda incipiente em vários grupos, e este capítulo
tem a intenção de ser uma contribuição para aqueles entomólogos
que pretendem se dedicar ao estudo da bioecologia e da nutrição
(ecologia nutricional) de insetos detritívoros. Nesse campo
específico, compreender a relação do inseto com o seu alimento é,
talvez, o primeiro e mais importante passo na compreensão de
aspectos aplicados e teóricos que envolvem o tema.
Vários insetos detritívoros são conhecidos no campo
entomológico tradicional por causa dos prejuízos que causam ao
homem. Este capítulo procurou, assim, ampliar a base de
conhecimento desse grupo ecológico e fornecer informações sobre
as possibilidades de serviços ambientais e os benefícios associados
à detritivoria por insetos.
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Capítulo 17
Insetos-praga de grãos armazenados
Sonia M. N. Lazzari
Flavio A. Lazzari
Introdução
A composição química e a qualidade nutricional dos grãos e das
sementes não mudam substancialmente durante o armazenamento, de
forma que os insetos de grãos armazenados têm um alimento estável,
sem grandes alterações em sua composição nutricional ao longo do
tempo. Apesar de os requisitos nutricionais dos insetos de produtos
armazenados serem semelhantes aos de outras espécies fitófagas,
eles manifestam habilidade, quase que exclusiva, de crescerem e se
reproduzirem em alimentos relativamente secos. Estudos mais antigos
indicavam que esses insetos utilizavam água metabólica para o seu
desenvolvimento nesse ambiente seco (BABCOCK, 1912, citado por
BAKER; LOSCHIAVO, 1987; FRAENKEL; BLEWETT, 1944). Estudos
posteriores, porém, mostram que a difusão passiva de vapor de água é
também fonte importante de água para insetos de produtos
armazenados (ARLIAN, 1979; ARLIAN; VESELICA, 1979). A grande
disponibilidade de alimento combinada com as condições abióticas de
temperatura e de umidade relativa favorecem a distribuição e o
crescimento populacional desses insetos. As respostas fisiológicas e
comportamentais das espécies ao alimento e às condições prevalentes
bem como as mudanças no ambiente de armazenamento constituem a
bioecologia e a nutrição (ecologia nutricional) dos insetos, tratadas
neste capítulo, enfocando, principalmente, nas espécies que se
alimentam de grãos e de seus subprodutos.
Aproximadamente, 130 espécies de insetos são registradas em
produtos armazenados na América do Norte (SINHA, 1995;
LOSCHIAVO; OKAMURA, 1979; BARAK; HAREIN, 1981). No Brasil,
não há levantamento preciso, mas, como a maioria das espécies de
insetos de produtos armazenados é cosmopolita em razão do
transporte internacional de grãos e do ambiente favorável do
armazenamento, considera-se que estejam igualmente presentes nos
armazéns do País. As principais pragas de produtos armazenados
pertencem às ordens Coleoptera e Lepidoptera, porém, algumas
espécies de Psocoptera, Hymenoptera, Hemiptera e Diptera e de
ácaros (Acarina) também aparecem associadas ao ambiente de
armazenamento.
Os insetos apresentam, qualitativamente, os mesmos requisitos
nutricionais que os demais animais, por isso competem, ao longo de
toda a cadeia produtiva, com o alimento que é produzido pelo homem.
Durante o armazenamento, em razão da grande disponibilidade de
alimento e da proteção conferida pelo ambiente, os insetos podem
elevar consideravelmente suas populações e causar prejuízos
consideráveis. Para promover seu controle, é indispensável conhecer
sua biologia e seu comportamento, bem como os fatores que
favorecem ou suprimem o desenvolvimento de suas populações. No
contexto deste livro, salienta-se a importância de conhecer o
comportamento alimentar, a fisiologia e as estratégias de sobrevivência
adotadas pelas espécies de insetos presentes no ambiente de
armazenamento.
A importância do armazenamento de
grãos
Com a população do planeta alcançando 8,3 bilhões de pessoas
em 2030 (FAO, 2007), a dependência de grãos e sementes de cereais,
e de oleaginosas será cada vez maior, não somente para o consumo
humano, mas também para a ração animal e como fonte alternativa de
energia na produção de etanol e de biodiesel.
O armazenamento da produção agrícola tem como objetivo manter
a qualidade e a quantidade de sementes e/ou grãos até o momento de
seu uso e/ou consumo, e também equilibrar as flutuações dos estoques
entre as colheitas, evitando, assim, a escassez de alimentos ou de
sementes. Entretanto, perdas qualitativas e quantitativas podem
ocorrer. A magnitude das perdas quantitativas é muito variável e, em
casos mais graves, 100% dos grãos ou das sementes podem ser
perdidos. As perdas qualitativas são mais difíceis de avaliar e
consistem na redução do vigor e da germinação, alterações na
aparência física (descolorações, manchas), perdas nutricionais,
presença de insetos, ácaros e seus fragmentos, infecção por fungos e
contaminação por micotoxinas, outras impurezas e matérias estranhas
(LAZZARI, 1997).
As perdas na pós-colheita são expressas como perda de massa
seca e nutricional. Em regiões tropicais, a perda de peso e a
deterioração de produtos são maiores e mais graves do que em regiões
temperadas, especialmente para a agricultura de subsistência. É difícil
obter um valor preciso das perdas no armazenamento atribuídas
somente aos insetos, mas estima-se que a perda total (insetos,
roedores, quebra técnica e outras causas) seja da ordem de 3% a 10%
do volume armazenado.
Silva et al. (2003) modelaram as perdas causadas por Sitophilus
zeamais Motschulsky (Coleoptera: Curculionidae) e Rhyzopertha
dominica (F.) (Coleoptera: Bostrichidae) e determinaram que são
necessários 180 kg-1 adultos de S. zeamais para causar 1,5% de grãos
danificados (acima desse valor o lote de grãos é considerado abaixo do
padrão), umedecer o grão em 0,13%, reduzir o peso hectolítrico em 0,4
kg hL-1 e causar uma perda de matéria seca de 0,7%. R. dominica é,
comparativamente, mais prejudicial, pois a presença de 64 insetos kg-1
resulta em 1,5% de grãos danificados, umedecimento de 0,07%,
redução de 0,5 kg hL-1 no peso hectolítrico e 0,5% de perda de matéria
seca. O nível do dano econômico para insetos de produtos
armazenados é difícil de ser estabelecido, mas foi estimado, para o
trigo, em 0,18 insetos por kg-1 de grão, considerando a redução da
massa dos grãos, do peso hectolítrico e do valor de mercado do trigo.
Dessa forma, faz-se necessário o estudo dos fatores que causam
as perdas no setor de armazenagem, entre os quais se destacam os
insetos, os ácaros e os fungos. À medida que as populações de insetos
aumentam, a qualidade do grão diminui por causa do aumento da
acidez do óleo, bem como são reduzidas a viabilidade e a germinação
das sementes (SINHA, 1983). Infestações pesadas de insetos podem
reduzir o teor de proteína (GIRISH et al., 1975) e de aminoácidos
(RAJAN et al., 1975, citados por BAKER; LOSCHIAVO, 1987), além de
afetar a palatabilidade do grão (KHARE et al., 1974). A presença de
insetos, fragmentos e excretas nos produtos industrializados resulta na
perda de qualidade e em rejeição do produto. Ladisch et al. (1968)
relacionaram a presença de quinonas secretadas por espécies de
Tribolium (Coleoptera: Tenebrionidae), ligadas a proteínas da farinha,
com carcinomas em ratos. Estudos recentes mostraram que os insetos
de grãos podem abrigar bactérias enterocócicas resistentes a
antibióticos, que são potencialmente virulentas quando presentes nos
grãos e em seus subprodutos (LAKSHMIKANTHA et al., 2006).
O ambiente de armazenamento
É importante considerar o ambiente de armazenagem como um
sistema ecológico completo e complexo, onde diversos organismos
presentes – basicamente o grão, insetos, fungos e ácaros –
estabelecem interações estreitas entre si e o ambiente. Há grande
disponibilidade de alimentos tanto no aspecto quantitativo quanto no
qualitativo para o desenvolvimento desses organismos. Além disso, os
fatores abióticos e a ausência de agentes reguladores são, geralmente,
favoráveis para que insetos, fungos e ácaros expressem todo seu
potencial biótico.
Os elementos que compõem o ecossistema de armazenagem de
grãos são: a estrutura de armazenamento, principalmente o tamanho e
o tipo da construção, silo ou armazém graneleiro; as condições
ambientais, sobretudo, a temperatura e a umidade relativa; a condição
do grão: teor de umidade ou conteúdo de água, safra nova ou velha,
quantidade de impurezas e matérias estranhas, grãos quebrados;
organismos presentes na massa de grãos: insetos, fungos, ácaros,
inimigos naturais; e o tipo de manejo e as medidas de controle
adotadas (SINHA, 1995).
O tipo de estrutura do armazenamento tem grande influência nos
aspectos ecológicos da massa de grãos e, principalmente, nas práticas
de manejo que podem ser implementadas visando alterar algum
aspecto favorável ao desenvolvimento de insetos e fungos e,
indiretamente, manter a qualidade do produto armazenado por longos
períodos. Dos fatores ambientais, a umidade relativa do ar e a
temperatura são os mais relevantes, já que a massa de grãos terá uma
umidade de equilíbrio que será o resultado da temperatura e da
umidade relativa do ambiente externo. O teor de umidade da massa de
grãos deve ser mantido a um nível baixo e seguro o suficiente para
evitar o desenvolvimento de fungos e de insetos. Esses organismos
requerem uma umidade relativa mínima para seus processos
metabólicos, pois as enzimas são inibidas e até destruídas quando o
conteúdo disponível de água nos grãos está abaixo de 10% (base
úmida). A umidade do grão ou da semente, chamado de teor de
umidade (TU%), é expressa em base úmida (bu) e medida em
amostras consideradas representativas, retiradas da massa de grãos
ou de sementes. Segundo Baker e Loschiavo (1987), o teor de
umidade dos produtos armazenados depende da temperatura, do tipo
de grão ou do produto e, principalmente, da umidade relativa de
equilíbrio (UR). Para o grão de trigo inteiro e a farinha de trigo, o teor
de umidade de 12% a 18% é obtido em equilíbrio com uma UR de 40%
a 80%. Grãos de cereais com teor de umidade abaixo de 12% são
considerados secos; já os teores de umidade acima de 15% favorecem
o crescimento de microrganismos.
A remoção da água livre presente no grão é feita por meio de
secadores, e cada tipo de grão de cereal ou de oleaginosa tem uma
umidade ideal de armazenamento. Quando a umidade do grão é
mantida abaixo de uma faixa considerada segura, é possível conservá-
lo estocado por longos períodos de tempo, sem o desenvolvimento das
populações de insetos e de fungos de armazenamento, como
exemplificado para o caso do milho na Tabela 1.
Tabela 1. Teor máximo de umidade
(TU%) para milho em grão, conforme
o período de armazenagem, a 75%
de umidade relativa do ar e 25 °C de
temperatura ambiente.
Tempo TU (%)
Até 6 meses 14,0
De 6 a 12 meses 13,0
Mais de 12 meses 12,5

Fonte: Lazzari (1997); Lazzari e Lazzari (2002).
Os insetos de armazenamento são adaptados para viver em

condições de baixa umidade, contudo, uma faixa de umidade acima
daquela considerada segura para o armazenamento do grão favorece
seu desenvolvimento. Os insetos morrem quando perdem cerca de
60% da água do corpo ou 30% do peso total do corpo (EBELING,
1971). Dessa forma, algumas medidas físicas de controle, como o calor
e a aplicação de terra de diatomácea, resultam na morte do inseto por
desidratação. Os fungos também são bastante diversificados e
especializados em relação aos teores de umidade necessários para
seu desenvolvimento e reprodução, e podem crescer numa faixa
bastante ampla de umidade e de temperatura. Cada espécie tem um
nível específico de umidade e de temperatura no grão necessário para
sua sobrevivência. Eliminando os fungos, elimina-se em grande parte o
problema com os insetos, especialmente as espécies micófagas.
Independentemente da diversidade e da adaptabilidade dos fungos,
seu crescimento pode ser reduzido se a umidade relativa da massa de
grãos estiver ao redor de 75% ou se a temperatura estiver perto de 15
°C.
A temperatura ótima para o desenvolvimento da maioria das
espécies de insetos em grãos armazenados situa-se entre 24 °C e 32
°C (Tabela 2). Contudo, essa faixa pode variar para as diferentes
espécies de insetos e também para os diferentes estágios dentro da
mesma espécie. Abaixo ou acima das faixas subótimas, a morte do
inseto dependerá do tempo de exposição. A aclimatação também pode
ocorrer se o inseto for submetido a variações gradativas de
temperatura, ampliando as faixas de sobrevivência nas temperaturas
extremas indicadas na Tabela 2. Essas considerações são
fundamentais para a adoção de medidas de controle usando o frio ou o
calor para desinfestações em silos e moinhos (BURKS et al., 2000).
Tabela 2. Resposta de insetos de produtos armazenados a várias

temperaturas e aplicação em tratamentos com frio e calor.
Faixa de
Condição de Resposta dos insetos
temperatura Aplicação
desenvolvimento à temperatura
(°C)
Desinfestação de grãos
Letal Acima de 60 Morte em segundos
com calor
50 a 60 Morte em minutos Tratamento estrutural
43 a 46 Morte em horas Quarentena de perecíveis
Desenvolvimento
Ótima 25 a 33
máximo
Desenvolvimento
Subótima 18 a 21
reduzido
Desenvolvimento Proteção de grãos e

5 a 15
interrompido commodities duráveis
Morte em horas ou Quarentena de alguns
-1 a 3
dias produtos
Morte rápida,
Rápida desinfestação de
Letal -16 a -22 congelamento dos
commodities duráveis
tecidos
Fonte: Fields (1992).
Howe (1965) categorizou algumas espécies de acordo com seu

desenvolvimento relativo à temperatura: aquelas que se desenvolvem
melhor em altas temperaturas (ótima de 30 °C a 34 °C), entre as quais
Trogoderma granarium Everts (Coleoptera: Dermestidae), Oryzaephilus
surinamensis (L.) (Coleoptera: Silvanidae) e Tribolium castaneum
(Herbst) (Coleoptera: Tenebrionidae); e aquelas que têm uma
temperatura ótima moderada (24 °C a 27 °C) como, por exemplo,
Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), Sitotroga
cerealella (Olivier) (Lepidoptera: Gelechiidae) e Sitophilus granarius (L.)
(Coleoptera: Curculionidae).
Os insetos de armazenamento são pouco tolerantes ao dano por
congelamento, isto é, quando os fluidos do corpo cristalizam-se como
gelo, danificando as membranas e afetando a osmolaridade dos
tecidos. Porém, algumas espécies podem manter seus fluidos em um
estado de super-cooling (-10 °C ou menos) sem congelar, por períodos
de tempo variáveis (BURKS; HAGSTRUM, 1999). Já o calor pode
matar mais rapidamente do que o frio, interrompendo o balanço iônico,
por meio das membranas celulares, e promovendo a desnaturação do
DNA e das enzimas. Em altas temperaturas, o inseto também perde
água mais rapidamente por causa da alteração de fase dos lipídios
cuticulares (EDNEY, 1977), destacando-se que os nervos e os
músculos são os tecidos mais suscetíveis aos efeitos deletérios tanto
do frio como do calor.
As pragas internas não têm seu desenvolvimento afetado pela
condição física do grão, pois são capazes de romper a película do grão
íntegro com suas mandíbulas. O desenvolvimento das populações de
pragas externas, ao contrário, é favorecido quando a quantidade de
grãos quebrados ou danificados por pragas primárias ou de impurezas
é elevada na massa de grãos. Nessas condições, há também aumento
da temperatura e da umidade, favorecendo o desenvolvimento fúngico
que, por sua vez, propiciará o desenvolvimento das infestações de
espécies micófagas. Características físicas ou químicas, inerentes ao
grão ou à variedade, como dureza da película ou do endosperma e
presença de inibidores de enzimas digestivas do inseto, afetam a
alimentação e o desenvolvimento das populações nos grãos ou
sementes armazenados.
Diversas espécies de insetos, incluindo as pragas, predadores,
parasitoides, ácaros, fungos e outros microrganismos, ocorrem no
ambiente de armazenamento, interagindo em diferentes níveis. Os
danos diretos causados pelos insetos são a redução do peso dos
grãos, do valor nutricional e da germinação; já os danos indiretos se
refletem na contaminação com seus fragmentos e dejetos, alterações
no odor e no sabor, e favorecimento do crescimento fúngico que pode
resultar na biodeterioração (aquecimento) de porções da massa do
grão, tornando-o inadequado para processamento e consumo. Mais
recentemente, tem aumentado a preocupação com a segurança
alimentar de pessoas e de animais domésticos em razão da presença
de bactérias, como a Salmonella, que pode ser transportada pelos
insetos.
As medidas de controle devem ser adotadas, preferencialmente,
de forma preventiva, começando com a avaliação da qualidade do
produto no recebimento, pois não é possível melhorar a qualidade de
um produto durante o armazenamento, mas é possível manter sua
qualidade (LAZZARI, 1997). A manutenção da qualidade dos grãos
armazenados começa com medidas simples, como a higienização da
estrutura: varrer ou aspirar pisos e paredes, eliminar sacarias e
resíduos de grãos e evitar misturas de lotes novos com lotes velhos,
eliminando, assim, os focos de infestação.
Em razão do elevado potencial biótico das espécies de insetos que
infestam grãos armazenados e das condições favoráveis para seu
desenvolvimento, outras medidas preventivas e curativas são
geralmente necessárias, tais como o expurgo, a aplicação de terra de
diatomácea, a aeração, o resfriamento e a transilagem da massa de
grãos e os inseticidas químicos, quando necessários
(SUBRAMANYAM; HAGSTRUM, 2000, LORINI, 2003).
Principais pragas de grãos

armazenados, seus hábitos alimentares
e os danos
Hábitos alimentares e origem das pragas

Os insetos de grãos armazenados apresentam diversidade de
hábitos alimentares, incluindo espécies mastigadoras granívoras ou
espermófagas que se alimentam do endosperma e/ou do embrião dos
grãos e das sementes; espécies micófagas que se alimentam de
fungos; predadores e parasitoides que consomem ovos ou os demais
estágios das pragas. Muitas espécies de insetos, especialmente as
pragas primárias de grãos, mostram preferência pelo germe por causa
do seu alto valor nutritivo.
As principais espécies de insetos-praga de grãos armazenados
pertencem às ordens Coleoptera (besouros, carunchos e gorgulhos) e
Lepidoptera (traças-de-grãos). Há ainda poucas espécies de
Psocoptera (psocópteros ou piolhos-de-grãos) que infestam grãos e
outros produtos armazenados. No ambiente de armazenamento
ocorrem parasitoides da ordem Hymenoptera (vespinhas) e predadores
das ordens Hemiptera e Diptera, que atuam como agentes de controle
biológico das pragas.
De acordo com o hábito alimentar e o padrão de alimentação, os
insetos que infestam grãos armazenados podem ser classificados
como pragas primárias ou secundárias, ressaltando que muitos autores
usam apenas a indicação de pragas internas ou externas.
Pragas primárias ou pragas internas são aquelas que rompem a
película do grão íntegro e sadio e nele penetram para completar seu
desenvolvimento, alimentando-se do endosperma e/ou do germe
(embrião). Além de provocarem danos diretos elevados, favorecem a
entrada e a instalação de outros insetos e microrganismos que causam
a deterioração do grão. Exemplos dessas pragas são as espécies de
gorgulhos Sitophilus oryzae (L.) e Sitophilus zeamais Motschulsky
(Coleoptera: Curculionidae); besourinho-dos-cereais Rhyzopertha
dominica (F.) (Bostrichidae) e diversas espécies de Bruchinae
(carunchos); e a traça-dos-cereais Sitotroga cerealella (Olivier)
(Lepidoptera: Gelechiidae).
Pragas secundárias ou pragas externas são aquelas que não
conseguem romper a película do grão íntegro e requerem que o grão
esteja danificado ou quebrado para dele se alimentar. Essas pragas
ocorrem na massa de grãos quando estes estão trincados, quebrados
ou mesmo danificados por pragas primárias ou danos mecânicos;
multiplicam-se rapidamente e causam prejuízos elevados. Como
exemplos, citam-se as espécies de Coleoptera ou besourinhos
Cryptolestes ferrugineus (Stephens) (Cucujidae) e Oryzaephilus
surinamensis (L.) e Oryzaephilus mercator (Fauvel) (Silvanidae); e os
besourinhos-das-farinhas Tribolium castaneum (Herbst) e Tribolium
confusum Jaquelin du Val (Tenebrionidae). A larva da traça-dos-cereais
Plodia interpunctella (Hübner) (Lepidoptera: Pyralidae) pode danificar
parcialmente a casca do grão e, posteriormente, alimentar-se da parte
interna sem, no entanto, se desenvolver no interior do grão; além de
outras espécies de Pyralidae dos gêneros Ephestia, Cadra e Corcyra.
Pragas associadas não atacam o grão propriamente, mas estão
presentes no ambiente de armazenamento, resultando na
contaminação dos produtos, como, por exemplo, os psocópteros
(Psocoptera).
A Tabela 3 apresenta uma lista das principais espécies de insetos
que infestam produtos armazenados, de acordo com seu hábito
alimentar (LEVINSON; LEVINSON, 1978; BAKER; LOSCHIAVO, 1987).
Com exceção das espécies que atacam os grãos intactos, ou seja, as
pragas primárias, as demais têm hábito mais diversificado. Por
exemplo, o besourinho-do-fumo Lasioderma serricorne (F.) (Coleoptera:
Anobiidae) pode alimentar-se de mais de 50 produtos vegetais e
animais, incluindo a pimenta e a páprica (HOWE, 1957; Le CATO,
1978). Le Cato e Mc Gray (1973) observaram que as populações de O.
surinamensis, O. mercator, T. castaneum e T. confusum podem
alimentar-se de 15 tipos diferentes de dietas. Os grãos de soja são os
menos atacados durante o armazenamento, mas, mesmo assim, Cox e
Simms (1978) registraram 12 espécies de insetos, potencialmente
pragas, em farinha de soja, dependendo da temperatura e da umidade.
Muitas espécies de insetos alimentam-se de fungos associados com a
umidade elevada dos grãos e de farinhas, especialmente, as espécies
secundárias, como C. ferrugineus, O mercator, T. castaneum e T.
confusum (SINHA, 1965, 1966, 1968; LOSCHIAVO; SINHA, 1966;
DOLINSKI; LOSCHIAVO, 1973).
Tabela 3. Hábito alimentar de algumas espécies de insetos de produtos

armazenados.
Tipo de Alimento Espécie Estágio(1)
Grão intacto (cereal ou oleaginosa) Acanthoscelides obtectus Larva, adulto

Corcyra cephalonica Larva
Rhyzopertha dominica Larva, adulto
Sitophilus granarius Larva, adulto
Sitophilus oryzae Larva, adulto

Sitophilus zeamais Larva, adulto
Sitotroga cerealella Larva
Trogoderma granarium Larva

Zabrotes subfasciatus Larva, adulto
Grão quebrado, partido ou danificado, ração Cryptolestes ferrugineus Larva, adulto

Cryptolestes pusillus Larva, adulto
Oryzaephilus surinamensis Larva, adulto

Plodia interpunctella Larva
Tribolium castaneum Larva, adulto
Trogoderma spp. Larva

Farinha e alimento processado, ração Anagasta kuehniella Larva
Tribolium confusum Larva, adulto

Tenebrio molitor Larva
Grão ou farinha mofados Ahasverus advena Larva, adulto

Pyralis farinalis Larva
Typhaea stercorea Larva, adulto

Fruta seca Cadra cautella Larva
Ephestia elutella Larva
Noz, cereal e produto oleaginoso Oryzaephilus mercator Larva, adulto

Temperos diversos Lasioderma serricorne Larva
Stegobium paniceum Larva

(1)
Estágio de desenvolvimento responsável por dano significativo de alimentação.
Fonte: Levinson e Levinson (1978).
Hill (1990) apresenta outro sistema de classificação para o hábito

alimentar das pragas de armazenamento, pois, além dos insetos de
grãos e de produtos vegetais, inclui espécies que atacam produtos de
origem animal, agrupados em seis categorias: a) pragas primárias que
penetram e se desenvolvem nos grãos, consumindo o endosperma
e/ou o germe; b) pragas secundárias que se alimentam de grãos
quebrados e/ou farinhas; c) detritívoros que inclui um grupo diverso de
espécies (baratas, grilos, traças), geralmente polífagas e onívoras,
consumindo restos de produtos de origem animal e/ou vegetal; d)
fitófagos especializados em sementes de oleaginosas (diversos
bruquíneos), fumo, chocolate e frutas secas que contêm grande
quantidade de açúcar e atraem espécies de Carpophilus (Nitidulidae);
e) material de origem animal, espécies que utilizam proteína (moscas
podem infestar carnes, geralmente secas; ácaros que se alimentam em
queijos, presuntos e bacon) e queratina (peles, lãs, pelos, couros,
chifres), incluindo traças-de-roupa, dermestídeos, psocópteros que se
alimentam de insetos de coleções; e f) predadores e parasitoides das
pragas de armazenamento, principalmente himenópteros e alguns
hemípteros e ácaros.
As espécies de produtos armazenados podem ter sido originadas
em diversas regiões do mundo, mas são transportadas de um país ou
continente para outro, juntamente com as mercadorias, ao longo dos
séculos, tornando-se cosmopolitas. É de se esperar que muitas dessas
espécies ocorram em populações, subespécies geográficas ou raças
com diferenças na preferência alimentar, nos requisitos climáticos e na
suscetibilidade a pesticidas (HILL, 1990).
Quanto à origem e à evolução das pragas de armazenamento,
considera-se que grãos e sementes secos não são as melhores dietas
para os insetos, pois a maioria das espécies prefere esse alimento
quando ainda macio e suculento. Contudo, no curso da evolução,
muitas espécies que se alimentavam de sementes, no campo,
adaptaram-se para utilizar sementes mais velhas, duras e secas, pelas
quais há menor competição. À medida que o homem passou a coletar e
estocar cereais, esses ambientes passaram a ser um nicho para muitas
das espécies já adaptadas ao longo do tempo; assim, o ambiente de
armazenagem passou a ser um habitat com alimento abundante e
permanente que assegura infestações cruzadas (do campo) e
reinfestações de pragas continuamente. Um exemplo são os
Bruchinae, que se alimentam de sementes de leguminosas no campo e
podem continuar as infestações no armazém. Os detritívoros têm a
capacidade de se adaptar facilmente a resíduos diversos e a materiais
em decomposição, tanto fora como dentro da estrutura de
armazenagem.
As espécies micófagas e outras pragas secundárias,
originalmente, alimentavam-se de micélios de fungos e alguma celulose
sob cascas de árvores, mas adaptaram-se a condições mais secas de
armazém, onde existe algum crescimento fúngico, passando a
consumir, também ou exclusivamente, resíduos de grãos, como muitas
espécies de coleópteros e psocópteros. Frutas secas e maduras
ocorrem na natureza, o que facilitou a adaptação de muitas espécies
de Nitidulidae e Pyralidae a um alimento semelhante, porém,
armazenado, e, provavelmente, no curso da evolução, em virtude da
longa associação com cereais armazenados, algumas dessas espécies
incluíram os grãos em sua dieta. Algumas espécies que atacam
produtos armazenados não têm origem conhecida na natureza, a não
ser na periferia de armazéns, como é o caso de Tribolium spp. e L.
serricorne (HILL, 1990).
O besourinho-dos-grãos R. dominica é uma das pragas mais
destrutivas em grãos armazenados, especialmente os do trigo. Além da
longevidade considerável, apresenta capacidade de voo e tem sido
capturada na periferia das estruturas de armazenamento e em áreas de
mata, longe de armazéns, sugerindo seu hábito primitivo de se
desenvolver na madeira de árvores, que serviriam como nicho
temporário, fonte alternativa de alimento ou sítio de hibernação na
ausência do alimento preferido.
Cada inseto contém em seus tecidos ou no trato digestivo uma
combinação e quantidade de elementos químicos característicos de
suas dietas e/ou do ambiente, e essas características podem indicar
diferentes origens geográficas das subpopulações (BOWDEN et al.,
1984). Estudos usando métodos de análise de traços de elementos
(isótopos) foram desenvolvidos para rastrear a origem, o movimento e
a história alimentar de R. dominica (MAHROOF; PHILIPS, 2006).
Adultos dessa espécie foram capturados em armazéns e em matas e
analisados para os traços de diversos elementos; outros foram criados
em trigo, sementes de carvalho (Quercus sp.) e milho na espiga,
triturados. Tanto os insetos quanto as dietas/hospedeiros foram
analisados com os isótopos d13C e d15N. Os valores dos isótopos de
carbono nos tecidos dos insetos foram similares aos das dietas,
indicando que são marcadores mais confiáveis que os isótopos de
nitrogênio para rastrear o alimento da dieta para os tecidos. A análise
dos isótopos de carbono revelou que os insetos provenientes do campo
e dos armazéns não apresentam diferenças significativas nos valores
de d13C. Entre os elementos-traço, o Zn foi o que se mostrou mais
promissor como marcador; os insetos coletados na periferia do
armazém apresentavam concentração de Zn semelhante aos de dentro
do armazém, mas diferiram dos capturados na mata, os quais estariam
se alimentando de materiais do carvalho, recurso predominante nesse
ambiente. Essas informações podem ser utilizadas em programas de
monitoramento para detectar o movimento das pragas para dentro e
para fora do armazém, e no emprego de medidas de exclusão (telas),
limpeza e remoção de árvores e plantas da periferia da estrutura.
Danos
Os danos diretos de insetos nos grãos armazenados resultam,
basicamente, da atividade de alimentação das larvas e/ou adultos, que
podem consumir o endosperma e/ou o embrião (germe) de grãos
íntegros ou quebrados ou, ainda, de seus subprodutos, como as
farinhas, resultando em perdas qualitativa (nutricional) e quantitativa de
matéria seca. Quando se alimentam da semente, podem provocar
perda de germinação e/ou vigor. Os danos indiretos são a
contaminação com insetos vivos ou mortos, as exúvias, as fezes, as
teias, os fragmentos e outros resíduos que podem resultar em perda de
qualidade e em redução do padrão comercial. Além disso, podem, em
decorrência de sua atividade biológica, gerar calor e aumentar a
umidade, formando “bolsões de calor” que favorecem o aumento das
infestações por outros insetos e o desenvolvimento de fungos e outros
microrganismos, causando deterioração do grão e aumentando o risco
de combustão espontânea.
A espécie R. dominica é considerada a praga mais séria em
cereais armazenados no Brasil, especialmente o trigo. A exemplo do
que ocorre na Argentina, R. dominica também vem causando prejuízos
nos estoques de milho e de arroz no Brasil (Figura 1). É uma espécie
muito voraz e sua presença é caracterizada pela grande quantidade de
pó farináceo que deixa no processo de alimentação, misturado com
material fecal e com cheiro adocicado.
Figura 1. Danos causados por Rhyzopertha dominica em diferentes

grãos de cereais: (A) Arroz; (B) Trigo; e (C) Cevada.
Fotos: Fabiane Cristina Ceruti
Os gorgulhos S. oryzae (gorgulho-do-arroz) e S. zeamais

(gorgulho-do-milho) são pragas-chave em grãos de cereais
armazenados. Apresentam elevado potencial biótico e atacam
indistintamente os grãos e as sementes de milho, arroz, trigo, sorgo,
centeio, cevada, aveia, milheto e outros cereais e produtos. Consomem
tanto o endosperma como o embrião, causando danos qualitativos e
quantitativos que resultam em prejuízos consideráveis (Figura 2). As
larvas do gorgulho-dos-grãos S. granarius desenvolvem-se dentro do
grão e consomem aproximadamente 64% do seu conteúdo,
alimentando-se especialmente do germe (CAMPBELL; SINHA, 1976).
Além do consumo de matéria seca, os gorgulhos produzem resíduos e,
pela sua atividade, elevam a temperatura e o teor de umidade do grão,
o que favorece a invasão pelas pragas secundárias, ácaros, bactérias e
fungos.
Figura 2. Danos causados por Sitophilus spp. em diferentes grãos de
cereais: (A) S. oryzae em cevada; (B) S. zeamais em milheto; e (C e D)
S. zeamais em milho.
Os carunchos-do-feijão Acanthoscelides obtectus (Say) e Zabrotes

subfasciatus Boheman (Coleoptera: Chrysomelidae: Bruchinae)
depositam os ovos sobre o grão; uma ou mais larvas penetram no grão
consumindo o endosperma e o embrião. A larva, ao completar o seu
desenvolvimento, antes de passar para o estágio de pupa, perfura o
grão sem, entretanto, danificar a cutícula, formando uma “janela” que
pode ser facilmente observada nos feijões claros. Ao emergir, o adulto
empurra a “janela” para sair do grão, deixando um orifício característico
de forma circular (Figura 3). Quando mais de uma larva ataca o grão,
inúmeras perfurações são observadas e o grão assim danificado é
considerado carunchado, afetando sua classificação e deixando um
odor característico no produto.
Figura 3. Danos causados pelos carunchos-do-feijão: (A)

Acanthoscelides obtectus; e (B) Zabrotes subfasciatus.
Os besouros-das-farinhas T. castaneum e Gnathocerus cornutus

(F.) (Coleoptera: Tenebrionidae) têm preferência por farinhas e farelos,
mas podem atacar grande variedade de grãos de cereais e rações
animais, especialmente quando esses produtos apresentam elevado
conteúdo de umidade e/ou quando deterioram pela presença de
fungos. Como o aparelho mastigador não lhes permite romper os grãos
inteiros e secos, atacam apenas o germe e os grãos já perfurados ou
danificados pelos insetos primários. No trigo com elevado percentual de
umidade, após atacarem o germe, consomem o endosperma.
Entre os lepidópteros, a traça-dos-cereais S. cerealella é uma
praga primária que ataca o cereal ainda no campo. Nos silos e nos
armazéns, em virtude de sua constituição frágil, limita sua ação à
superfície da massa de grãos, no máximo de 30 cm a 40 cm. Ataca,
indistintamente, milho, trigo, arroz em casca, cevada, sorgo e outros
cereais (Figura 4A). A larva tece um casulo sedoso unindo vários
grãos, no interior do qual completam o seu ciclo. Outras espécies de
lepidópteros, como a P. interpunctella e as espécies de Ephestia e
Cadra, infestam, além dos grãos (milho, trigo, arroz em casca, soja e
amendoim), grande variedade de produtos farináceos, frutas secas,
nozes, chocolates e rações para animais. Nos armazéns graneleiros,
como ocorre com os demais lepidópteros, ficam apenas na superfície,
iniciando o ataque do grão, de preferência pelo germe, pois não
conseguem romper a cutícula em outra região. A mariposa não se
alimenta dos produtos atacados e vive poucos dias. A traça-da-farinha
A. kuehniella [= Ephestia kuehniella (Zeller)] é uma espécie voraz e, à
medida que se alimenta, vai tecendo fios de seda que podem formar
massas compactas, obstruindo, por vezes, maquinários e tubulações
dos moinhos de trigo. Nos armazéns graneleiros, apesar de seu ataque
superficial, tece uma manta sobre a massa de grãos, que serve de
refúgio para outros insetos, dificultando o manejo da unidade
armazenadora (Figura 4B).
Figura 4A. Sitotroga cerealella em milho, mostrando o orifício caracte‐
rístico por onde emerge o adulto.
Foto: Fabiane Cristina Ceruti
Figura 4B. Anagasta kuehniella em produto armazenado.
Foto: Fabiane Cristina Ceruti
A presença de espécies de Liposcelis (Psocoptera) associadas aos

grãos armazenados indica condições deficientes de armazenamento,
danos ocasionados por outros insetos, excesso de umidade,
desenvolvimento de fungos e elevado conteúdo de impurezas. Embora
esses insetos sejam frequentemente ignorados e considerados de
menor importância econômica, em razão de seu tamanho pequeno,
infestações de psocópteros têm sido registradas frequentemente,
causando danos significativos em trigo e em arroz moídos. Também
causam danos econômicos em indústrias processadoras de alimentos
e podem estar envolvidas com a transferência de microrganismos e
com a contaminação dos alimentos por fezes e exoesqueletos.
Segundo Faroni (FARONI, L., comunicação pessoal), grandes
infestações que vêm sendo registradas em muitas unidades
armazenadoras podem ser resultado da lavagem dos silos,
acumulando água sob os pisos perfurados, elevando grandemente a
umidade do ambiente e favorecendo o desenvolvimento das
populações de psocópteros.
Aparelho bucal, sistemas digestório e

excretor
As larvas e os adultos dos coleópteros apresentam hábitos
alimentares semelhantes, com aparelho bucal do tipo mastigador e o
tubo digestivo adaptado para ingerir e triturar alimento sólido. Como
ocorre com a maioria dos insetos dessa ordem, o papo é reduzido ou
ausente e os cecos desaparecem, e a digestão é realizada na parte
anterior do intestino médio. A distribuição das enzimas nas regiões do
tubo digestivo dos adultos de Tenebrionidae é semelhante à das suas
larvas, confirmando que o padrão geral de digestão nas larvas e nos
adultos é similar, apesar de as larvas não possuírem papo. A digestão
final, especialmente de proteínas, é realizada na superfície das células
do intestino médio de Tenebrionidae e Curculionidae. Nos Dermestidae,
todo o processo de digestão das larvas ocorre no espaço
endoperitrófico. Diversas famílias, como Curculionidae, Tenebrionidae e
Chrysomelidae (Bruchinae), têm cisteína-proteinases em adição ou no
lugar de serina-proteinases, como enzimas digestivas, sugerindo que
seus ancestrais eram insetos adaptados para se alimentar em
sementes ricas em inibidores de serina-proteinase (TERRA, 2003).
Os lepidópteros adultos apresentam, na maioria das espécies de
armazenamento, o aparelho bucal sugador atrofiado, enquanto as
larvas apresentam aparelho bucal mastigador. O tubo digestivo das
larvas não apresenta cecos no intestino médio e todas as enzimas
digestivas (exceto aquelas da digestão inicial) distribuem-se na
superfície das células do intestino médio; ocorre a presença de células
goblets, algumas com um “pescoço” alongado e outras pedunculadas,
respectivamente, nas regiões anterior e posterior do intestino médio.
Essas células excretam íons K+, que são ingeridos com o alimento e
também estariam envolvidas com a absorção de água (as anteriores) e
com a secreção de água (as posteriores). Apesar de haver um padrão
de digestão generalizado nas larvas dos lepidópteros, aqueles que têm
dieta mais especializada apresentam algumas adaptações, como é o
caso das traças-da-lã (Tineidae), cujo intestino médio precisa romper
as pontes dissulfídicas da queratina para facilitar a hidrólise proteolítica
dessa proteína (TERRA, 2003).
Como a excreção é um dos processos fisiológicos que requer
maior quantidade de água para o funcionamento, é necessária não só a
disponibilidade de água para processar a urina, mas também a
recuperação dessa água, antes da eliminação da urina, juntamente
com as fezes. Em razão do baixo teor de umidade do grão e da baixa
umidade relativa do ambiente, a absorção de água no intestino
posterior é incrementada pelo sistema criptonefridial, que consiste da
associação dos túbulos de Malpighi e das papilas retais. A reabsorção
de água depende do bombeamento do sal nos espaços das dobras
basolaterais das células absortivas, criando uma pressão osmótica que
movimenta a água para esses espaços. A pressão hidrostática
resultante movimenta a água para a hemolinfa, e os sais são
absorvidos da água durante o processo (TERRA, 2003).
Características do alimento e da
nutrição
No ambiente de armazenamento, o desenvolvimento das
populações de insetos não é limitado pela qualidade ou quantidade de
alimento, já que este é abundante, e tanto grãos de cereais quanto de
oleaginosas apresentam composição que atende aos requisitos
nutricionais dos insetos. O principal fator limitante é o baixo teor de
umidade dos grãos e a baixa umidade relativa do ar.
De acordo com Hill (1990), a taxa de desenvolvimento das pragas
de armazenamento é mediada pelo efeito da temperatura, da umidade
relativa e/ou do teor de água do alimento e do valor nutritivo da dieta.
As preferências de dieta nem sempre são facilmente estabelecidas,
pois muitas espécies podem sobreviver em uma variedade de
alimentos, mas apresentar desempenho melhor e reproduzir somente
em poucos alimentos. Em alimentos menos adequados, a reprodução
pode ocorrer, mas o tempo de desenvolvimento das formas imaturas
será mais longo e com mortalidade elevada. Sob qualquer condição,
sempre haverá mortalidade natural de ovos, larvas, pupas e adultos,
mas sob condições ótimas a mortalidade natural é baixa, de 1% a 2%.
Em condições subótimas ou mais extremas de temperatura, com
umidade extremamente baixa ou dieta qualitativa ou quantitativamente
inadequada, as taxas de mortalidade podem atingir de 50% a 70% em
cada ínstar. Assim, a distribuição das espécies-praga é, geralmente, o
resultado da combinação das condições ambientais ou do microclima,
da disponibilidade e da qualidade do alimento, e da competição natural
em diversos níveis, de forma que determinada espécie pode ser
abundante em condições que não sejam totalmente ótimas.
Grãos diferentes e diferentes partes do grão ou semente variam
quanto à composição e à qualidade nutricional. Por exemplo, o grão do
milho é dividido em três porções: película ou casca (3% a 10% de
amido, 1% de óleo e 3,5% de proteína), endosperma (86% a 89% de
amido, 0,8% de óleo e 8% de proteína de baixo valor biológico) e
germe ou embrião (5% a 10% de amido, 31% a 35% de óleo e 17% a
19% de proteína de alto valor biológico) (LAZZARI; LAZZARI, 2002).
No caso do trigo, o endosperma é constituído por 70% de amido, 8% a
13% de proteína e uma pequena quantidade de vitaminas. O germe,
porém, é nutricionalmente mais rico, com 25% de proteína, 20% de
açúcares, e rico em vitaminas e proteínas. Outros nutrientes e traços
de elementos podem variar com o tipo de grão e de tecido
(WALDBAUER; FRIEDMAN, 1991).
Cada espécie de inseto tem capacidade de consumo de alimento
específica, conforme demonstrado por Demianyk e Sinha (1988), que
calcularam essa taxa para dez espécies de insetos de produtos
armazenados e converteram o consumo diretamente em porcentagem
de perda de peso do produto (Tabela 4). O consumo total é a soma da
perda de peso causada por uma larva e pelo adulto durante sua vida,
mas, como os lepidópteros adultos não se alimentam, o dano é
resultante apenas da alimentação da larva para completar seu
desenvolvimento (Tabela 4). No caso dos besouros, o dano do adulto é
mais elevado porque possuem longevidade acentuadamente maior do
que a das larvas. A equivalência é a perda de peso, causada por cada
uma das espécies, comparada ao dano (1.00) de Cynaeus angustus
(Le Conte) (Coleoptera: Tenebrionidae). Segundo Hagstrum e
Subramanyam (2000), 32 adultos de C. ferrugineus, 16 de S. oryzae e
três de R. dominica consomem a mesma quantidade de alimento que
dois adultos de Prostephanus truncatus (Horn) (Coleoptera:
Bostrichidae). Contudo, é importante levar em consideração o hábito
alimentar específico das espécies. Por exemplo, C. ferrugineus
alimenta-se do embrião e reduz o peso do grão, enquanto as larvas e
os adultos de T. castaneum e de O. surinamensis não reduzem o peso
total do grão e, provavelmente, não precisariam ser incluídas no cálculo
do nível de ação baseado na perda de peso do grão por múltiplas
espécies.
Tabela 4. Taxa de consumo relativo para diferentes espécies de insetos

de produtos armazenados e o valor da equivalência.
Consumo (mg)
Espécie Dieta Equivalência
Larva Adulto Total
Cynaeus angustus Milho 32 453 485 1.00
Tribolium castaneum Farinha de trigo 13 315 328 0.68
Prostephanus truncatus Milho 13 223 236 0.49

Rhyzopertha dominica Grão de trigo 5 149 154 0.32
Sitophilus granarius Grão de trigo 19 67 86 0.18
Cadra cautella Grão de trigo 36 - 36 0.07

Oryzaephilus surinamensis Aveia 2 33 35 0.07
Plodia interpuntella Milho 34 - 34 0.07
Sitophilus oryzae Grão de trigo 7 25 32 0.07
Cryptolestes ferrugineus Grão de trigo 1 14 15 0.03

Fonte: Demianyk e Sinha (1988).
Bull e Solomon (1958), citados por House (1974a), determinaram

que 0,214 g (peso úmido) do adulto de L. serricorne pode ser criado,
desde o ovo, por grama de trigo como alimento. O rendimento dessa
espécie por grama de perda de peso do alimento foi 0,46 g (peso
úmido), que é comparável a 0,40 g para T. confusum e 0,43 g para A.
kuehniella (Fraenkel & Blewett), mas, aproximadamente, três vezes
tanto quanto S. granarius (RICHARDS, 1947).
Sabe-se que o tipo de alimento, o conteúdo e a quantidade dos
nutrientes (qualidade e quantidade nutricional), bem como as condições
ambientais afetam o tempo de desenvolvimento e outros parâmetros
biológico-reprodutivos dos insetos de armazenamento
(SUBRAMANYAM; HAGSTRUM, 1991). O desenvolvimento de S.
zeamais em grãos de tamanho significativamente diferente resulta em
uma progênie com tamanho corporal diferente. Adultos dessa espécie,
alimentados desde os primeiros dias da emergência com grãos de
milho a 25 °C e 65% de UR, produziram uma progênie cujos adultos
tinham tamanho significativamente maior do que aqueles criados em
milheto, nas mesmas condições. No milho, os adultos mediram 2,78
mm ± 0,18 mm de comprimento x 0,97 mm ± 0,14 mm de largura, e no
milheto 0,98 mm ± 0,15 mm x 0,45 mm ± 0,08 mm. Porém, ao contrário
do que se esperava, não houve diferença significativa na fertilidade das
fêmeas criadas em milho e em milheto (CERUTTI; LAZZARI, dados
não publicados).
Segundo Waldbauer e Friedman (1991), a alimentação seletiva
(self-selection) é uma regulação contínua da ingestão do alimento, que
envolve mudanças frequentes de alimentos. Essa seleção, porém, não
ocorre ao acaso, mas permite que o inseto se beneficie da escolha. No
caso de insetos de grãos armazenados, quando dois ou mais alimentos
estão presentes, como uma mistura homogênea de partículas
pequenas e secas, a taxa de ingestão da alimentação seletiva pode ser
comparada com a taxa desses alimentos em mistura. O besouro-das-
farinhas T. confusum pode escolher entre se alimentar das diferentes
partes de um mesmo grão, ou de grãos quebrados, ou das farinhas. A
alimentação seletiva obviamente beneficia a sobrevivência, o ganho de
peso, a taxa de desenvolvimento e a fecundidade, pois o alimento
ingerido seletivamente é utilizado com mais eficiência para o
crescimento e o metabolismo do que outro modelo de ingestão. Do
ponto de vista estritamente fisiológico, o aumento da eficiência, por si
só, oferece pouca vantagem porque o inseto tem a alternativa de
simplesmente consumir mais em vez de aumentar a eficiência. Sob o
ponto de vista ecológico, contudo, não há dúvidas de que o aumento da
eficiência tenha valor vital para o inseto.
A primeira demonstração da alimentação seletiva para um
artrópodo foi para a larva de T. confusum que, ao ser alimentada com
uma mistura 1:1:1 de pequenas partículas de três frações do grão de
trigo – o germe, o farelo e o endosperma – não se alimentou ao acaso,
mas selecionou uma mistura de 81% do germe, 17% do endosperma e
2% do farelo. A seleção da mistura proporciona crescimento melhor do
que qualquer uma das porções separadamente, ou da farinha de trigo
moída muito fina, que não permite que a larva se alimente
seletivamente. Diferentemente de uma fração separada ou da farinha
de trigo integral, a mistura oferecida fornece uma taxa de
proteína:carboidrato de 57:43, próxima da taxa ótima de 50:50. Se
forem oferecidas mais dessas porções, individualizadas, a larva vai
preferir aumentar a ingestão de germe, possivelmente, além do que ela
poderia ingerir, se o alimento não fosse fracionado, e que teria uma
taxa germe:endosperma:farelo de somente 3:82:15. Demonstrou-se
que as larvas de T. confusum, quando alimentadas com o grão inteiro
de trigo com um dano na área do germe, consomem todo o germe,
porém só uma pequena porção ao redor do endosperma (FRAENKEL;
BLEWETT, 1943; WALDEBAUER; BHATTACHARYA, 1973).
Para a criação de espécies de lepidópteros de produtos
armazenados usadas como substrato para a criação de parasitoides de
ovos e de larvas para fins de controle biológico de pragas na
agricultura, exige-se que se conheçam os hábitos e os requisitos
alimentares daqueles insetos para a elaboração das dietas artificiais. A
espécie A. kuehniella tem sido utilizada para esse fim em escala
comercial (PARRA et al., 1989). Lima Filho et al. (2001) testaram
diversos ingredientes para a dieta dessa espécie, a fim de baratear o
custo e simplificar o preparo, baseando-se na avaliação de diversos
parâmetros da biologia do inseto comparados com a dieta-padrão.
Condições ambientais, dietas e protocolos para a criação de
diversas pragas de produtos armazenados e seus parasitoides são
apresentadas, de forma bastante detalhada, por P. Flinn na página
http://ars.usda.gov/Research/docs.htm?docid=12885.
Procura do alimento e sua utilização
Estímulos para a oviposição

A alimentação das larvas depende, em grande parte, da escolha
do sítio de oviposição pelos adultos. As fêmeas de Cadra cautella
(Walker) (Lepidoptera: Pyralidae) são atraídas por voláteis do trigo e
ovipositam próximo à fonte do odor (BARRER; JAY, 1980). Segundo
Gomez et al. (1983b), a resistência de genótipos de milho a S. oryzae
pode ser explicada parcialmente por diferentes níveis de estimulantes
da oviposição no grão. Estudos com S. granarius mostram que os
danos de alimentação por essa espécie ocorrem, mais frequentemente,
próximos ao germe, porém cerca de 70% das cavidades de oviposição
situam-se na extremidade oposta, evitando que a larva de primeiro
ínstar entre em contato com o tecido do embrião ou germe que teria
efeito tóxico sobre elas (GOMEZ et al., 1982). Levinson e Kanaujia
(1982), citados por Baker e Loschiavo (1987), observaram que as
fêmeas de S. granarius fazem cavidades para os ovos em alimento
peletizado contendo extrato de trigo, contudo, não ovipositam neles,
indicando que determinados estímulos são necessários para a
oviposição. As fêmeas dessa espécie depositam uma substância que
reduz a probabilidade de mais de um ovo ser colocado em um mesmo
grão de trigo.
Os adultos de T. molitor alimentam-se normalmente na superfície
do produto, porém penetram no meio do alimento para ovipositar. De
acordo com Gerber e Sabourin (1984), as fêmeas tendem a evitar
alimento de baixa qualidade e depositam menos ovos quando o meio
está empobrecido. Também penetram mais profundamente quando a
densidade populacional é elevada ou quando há muitos ovos e larvas
num determinado ponto do alimento. Assim, mesmo havendo
abundância de alimento, o comportamento de oviposição requer uma
série de estímulos químicos e físicos para uma resposta ótima.
Atrativos alimentares e estímulos gustativos

Cereais moídos com alto teor de germe são bastante atrativos para
os insetos de armazenamento. O grão de trigo contém de 2% a 4% de
lipídios (peso seco), enquanto o germe contém pelo menos 15% de
lipídios e destes, 55% a 60% são triglicerídio que elicita resposta de
agregação em diversas espécies de insetos. Baker e Loschiavo (1987)
apresentam uma revisão da resposta de diversos insetos a diferentes
compostos e alimentos (Tabela 5). Observa-se que o óleo do germe de
trigo e outros voláteis de cereais agem como atrativos (Tabela 5). Já os
ácidos graxos podem evitar ou induzir a agregação e respostas
gustatórias positivas em determinadas espécies, conforme Levinson e
Levinson (1978), que revisaram o comportamento alimentar dos insetos
em resposta aos ácidos graxos. Outros nutrientes, como sacarose,
frutose, glucose e maltose, bem como ácidos graxos combinados com
certos teores de sucrose, estimulam a alimentação das larvas de P.
interpunctella (BAKER; MABIE, 1973). Loschiavo (1975) demonstrou
que a maltose é um potente fagoestimulante para T. confusum.
Tabela 5. Atrativos alimentares, agregantes e fagoestimulantes para

espécies de insetos de produtos armazenados.
Espécie Estágio Alimento ou extrato Atividade
P. interpunctella L1(1) Extrato de trigo, milho e amendoim Agregante
Fagoestimulante
P. interpunctella L4 Ácido graxo + sucrose
sinergística
Lipídio e triglicerídio de germe de Fagoestimulante,

S. cerealella L
trigo agregante
C. ferrugineus A(2) Voláteis de trigo Atrativa

O. mercator e O. Voláteis de aveia prensada e
A Atrativa
surinamensis fermento
R. dominica A Voláteis de trigo Atrativa

S. granarius A Triglicerídio de trigo Agregante
Arrastante e
S. granarius A Extrato aquoso de trigo
fagoestimulante
S. granarius A Sesquiterpeno Deterrente
S. oryzae A Extrato etanólico de milho suscetível Atrativa

S. oryzae A Extrato clorofórmico de milho Agregante
S. oryzae A Amilopectina Fagoestimulante
S. zeamais A Voláteis de trigo, milho e arroz Atrativa
S. zeamais A Voláteis de milho; ácido hexanoico Atrativa
T. castaneum A Ácidos graxos C5-C11 Repelente
T. castaneum A Ácidos graxos C13, C15, C18 Agregante
T. castaneum A Voláteis de trigo Atrativa
Agregante
T. confusum A Ácido palmítico, maltose
fagoestimulante
Triglicerídio de germe de trigo;

T. confusum A Agregante
Triglicerídio de fungos
T. granarium A Ácidos graxos C5-C8 Repelente
T. granarium A Ácidos graxos C12-C16 Agregante

(1)
A = adulto; (2) L = larva com a indicação do ínstar, se for o caso.
Fonte: Baker e Loschiavo (1987).
Balanço de nutrientes e de microrganismos

Apesar de ocorrer algum crescimento com diferentes níveis de
nutrientes, é necessário, para o crescimento ótimo, que os níveis dos
diferentes nutrientes estejam adequadamente equilibrados. Esses
níveis podem variar também com o estágio de desenvolvimento do
inseto, sendo que, muitas vezes, os requisitos necessários para o
desenvolvimento larval não são os mesmos para a reprodução.
A nutrição pode afetar o desenvolvimento, o tamanho, a coloração,
a reprodução e outras características biológicas dos insetos. Se a dieta
é qualitativamente adequada, mas só está disponível em quantidade
limitada, resulta em adultos de tamanho menor. A. kuehniella, por
exemplo, necessita de aproximadamente 0,13 g de farinha integral para
o desenvolvimento normal; em quantidades menores, como 0,04 g, as
mariposas emergem normalmente, mas são bem menores e podem ter
a proporção entre as asas e o corpo alterada (NORRIS, 1933). Em
diversas espécies de Ephestia a quantidade de ovos produzida está
diretamente relacionada com a quantidade de alimento (farinha)
ingerida. Quantidades diferentes dos diversos nutrientes podem ser
armazenadas no tecido adiposo de larvas e de adultos, o que é
especialmente importante no caso dos lepidópteros, que não se
alimentam quando adultos.
Os requisitos nutricionais tanto qualitativos quanto quantitativos
variam entre espécies e também dentro da mesma espécie, de acordo
com o estágio de desenvolvimento. A seguir, são apresentados os
diversos nutrientes e o seu papel na nutrição de algumas espécies de
insetos de produtos armazenados, estudados por diversos autores.
a) Carboidratos. Servem como fonte de energia e podem ser
convertidos em gorduras estocadas ou contribuírem para a
produção de aminoácidos; representam parte essencial das
dietas e podem ser necessários em grandes quantidades. No
caso de Tenebrio spp., o desenvolvimento é ótimo com 70% de
carboidratos, porém o crescimento é interrompido quando a
dieta contém menos de 40% de carboidratos. A utilização dos
diferentes carboidratos depende da habilidade para hidrolisar os
polissacarídios, da velocidade com que as diferentes
substâncias são absorvidas e dos diferentes sistemas
enzimáticos capazes de introduzir essas substâncias nos
processos metabólicos (CHAPMAN, 1998). Insetos de produtos
armazenados são capazes de utilizar grande variedade de
carboidratos. Tenebrio, por exemplo, usa amido, manitol, o
trissacarídio rafinose, os dissacarídios sucrose, maltose e
celobiose e os monossacarídios manose e glucose, entre outros.
Em muitos casos, os carboidratos podem ser substituídos por
proteínas e gorduras, dependendo da habilidade de o inseto
converter esses compostos em produtos intermediários que
possam ser usados nos ciclos de transformação de energia e na
velocidade em que essas reações ocorrem (DADD, 1960).
b) Lipídios. As gorduras são as principais formas de estocagem de
energia, mas exceto por alguns itens específicos e em pequenas
quantidades, estas não são geralmente essenciais nas dietas.
Para Ephestia, a presença do ácido linoleico é essencial na dieta
para que a muda transcorra normalmente. Se a quantidade for
subótima, as asas ficam destituídas de escamas, pois estas não
se separam da cutícula pupal, e se houver ausência total do
ácido linoleico na dieta da larva, o inseto não emerge da pupa.
Em O. surinamensis, os ácidos oleicos e palmíticos são mais
eficientes para promover crescimento e desenvolvimento
normais do que o ácido linoleico (DAVIS, 1967, citado por
HOUSE, 1974a). Em T. granarium, o ácido araquidônico acelera
o crescimento larval (PANT; PANT, 1961, citados por HOUSE,
1974a). Fatores lipogênicos e esteróis são necessários nas
dietas de todos os insetos. O colesterol, por exemplo, pode ser
armazenado em larvas mais velhas de Tenebrio, reduzindo a
necessidade de maiores quantidades na dieta. Os valores
nutricionais de esteróis de algumas espécies de coleópteros de
produtos armazenados constam na Tabela 6.
Tabela 6. Valor nutritivo de esteróis de coleópteros de armazenamento.

Dermestes Lasioderma Oryzaephilus Pitinus Stegobium Tenebrio Tribolium
Esterol maculatus serricorne surinamensis fectus panicum molitor confusum
Calciferol – –
Colesterol + + + + + + +
7-
+ + + + + +
Dehidrocolesterol
7-
Dehidrocolesteril- + – ±
monobenzoato
Dihidrocolesterol – ± + ± ± ±
Ergosterol – + + + + + +
7-
– – ±
Hidroxicolesterol
7-
Hidroxicolesterol- – – ±
dibenzoato
β-Sitosterol – + + + + + +
Zimosterol – ± + ± – ±
+ bem utilizado; – não utilizado; ± parcialmente utilizado; não demonstrado (sem indicação).
Fonte: House (1974a).
c) Vitaminas. São componentes estruturais das coenzimas e

necessárias em pequenas quantidades nas dietas, pois não
podem ser sintetizadas. As tiamino-vitaminas B, riboflavina,
ácido nicotínico, piridoxina e ácido pantotênico são essenciais
para a maioria dos insetos; também a biotina e o ácido fólico são
necessários para muitos insetos. Outras vitaminas, porém, são
mais específicas para determinados insetos, como é o caso de
Tenebrio sp., que precisa de uma fonte de carnitina, porém
outras espécies, como Dermestes sp. (Coleoptera:
Dermestidae), pode sintetizá-la. No caso de Stegobium sp.
(Coleoptera: Anobiidae), somente tiamina e piridoxina são
necessárias na dieta, pois riboflavina, ácido nicotínico, ácido
pantotênico, ácido fólico, biotina e colina são sintetizadas por
simbiontes intracelulares. B-caroteno (pró-vitamina A) é,
provavelmente, essencial na dieta de todos os insetos porque é
um componente do pigmento visual e deve ter outras funções,
especialmente, relacionadas com a muda e o desenvolvimento.
Há evidências de que o alfa-tocoferol (vitamina E) é requerido
por muitos insetos e estaria envolvido na fecundidade das
fêmeas de P. interpunctella (DADD, 1973).
O requisito de vitaminas pelos imaturos dos coleópteros O.
surinamensis e T. confusum que infestam grãos e farinhas e Attagenus
sp. (Dermestidae), que ataca fibras naturais e carpetes, apresenta
pequenas variações, conforme demonstrado por House, (1974a)
(Tabela 7).
Tabela 7. Vitaminas requeridas para o desenvolvimento de formas

imaturas de coleópteros de produtos armazenados.
Attagenus Oryzaephilus Tribolium
Vitamina
sp. surinamensis confusum
Ácido ascórbico (C) _
Biotina ± ± +
Carnitina (BT) ± +
Colina + + +
Ácido fólico ± ± +
Inositol _ _ _
p-Ácido
_ _ _
aminobenzoico
Ácido nicotínico + + +
Ácido pantotênico + + +
Pirodoxina + ? +
Riboflavina + + +
Tiamina + _ +
+ essencial; – não necessário; ± promove alguma atividade no crescimento; ? evidências contraditórias ou dúbias;
não demonstrado (sem indicação).
Como as vitaminas agem como constituintes dos sistemas

enzimáticos essenciais nas atividades metabólicas, sua carência pode
afetar diversas estruturas e atividades do organismo do inseto. Por
exemplo, em Corcyra cephalonica (Staiton) (Lepidoptera: Pyralidae), a
falta de tiamina causa alterações degenerativas celulares,
especialmente nos tecidos muscular, adiposo e no epitélio do intestino
médio (SWAMY; STREENIVASAYA, 1942, citados por HOUSE, 1974a).
Em T. confusum, a deficiência de tiamina resulta em tecido adiposo
com células pequenas (FRÖBRICH, 1939, citado por HOUSE, 1974a).
De acordo com Fraenkel e Chang (1954), citados por House (1974a), a
falta de carnitina em T. molitor afeta o sistema que controla a perda de
água, com efeitos histopatológicos severos nos oenócitos, túbulos de
Malpighi, hemolinfa e tecido adiposo, porém não nos sistemas nervoso
e muscular. Outro efeito deletério da falta de carnitina é a ocorrência de
ácido úrico ou seus sais no intestino.
d) Aminoácidos. São requeridos para a produção de proteínas e de
enzimas estruturais. Estão geralmente presentes na dieta como
proteínas e dependem da habilidade do inseto para digeri-la. A
ausência de qualquer um dos aminoácidos essenciais impede o
seu crescimento. Mesmo alguns dos aminoácidos não
essenciais são necessários na dieta para o crescimento ótimo,
pois sua síntese a partir dos essenciais consome mais energia e
produz catabólitos que precisam ser rapidamente eliminados
(DADD, 1973). Em O. surinamensis, a alanina, por exemplo, é
necessária somente na ausência de ácidos nucleicos (DAVIS,
1967b, citado por HOUSE, 1974a). Os requisitos de aminoácidos
para outras espécies de insetos de grãos e de farinhas são
apresentados na Tabela 8. Em C. cephalonica, alguns iodos-
aminoácido e iodoproteínas, apesar de não serem essenciais,
têm efeito benéfico no crescimento e no desenvolvimento desse
lepidóptero de armazenamento (MOUDGAL et al., 1958, citados
por HOUSE, 1974a). Em geral, o D-isômero de muitos dos
aminoácidos nutricionalmente importantes é tóxico para diversas
espécies de insetos, porém em larvas de T. confusum alguns
desses D-isômeros podem ser utilizados (FRAENKEL; PRINTY,
1954, citados por HOUSE, 1974a).
Tabela 8. Requisito de aminoácidos de algumas formas imaturas de

coleópteros de grãos ou farinhas.
Oryzaephilus Tribolium Trogoderma
Aminoácido(1)
surinamensis confusum granarium
Arginina, histidina, isoleucina, leucina, lisina,

metionina, fenilalanina, treonina, triptofano, + + +
valina
Alanina ± _ _
Ácido aspártico ± _
Cisteína + _ _
Ácido glutâmico _ ± _
Glicina + _ _
Hidroxiprolina _ _
Prolina _ _ _
Serina _ _
Tirosina + _ _
+ essencial; – não necessário; ± promove alguma atividade no crescimento; não demonstrado (sem indicação).
(1)
Os primeiros dez aminoácidos são essenciais em ratos.
e) Ácidos nucleicos. Podem ser sintetizados pelo inseto, porém

quando presentes na dieta melhoram o crescimento das larvas
de coleópteros. O RNA é geralmente sintetizado no tecido
adiposo de T. molitor. Para O. surinamensis, contudo, o RNA é
um requisito essencial na dieta reduzindo a mortalidade da
espécie e, em determinados níveis dietéticos, pode ser
substituído pela guanina (purina) e citosina (pirimidina) (DAVIS,
1966, citado por HOUSE, 1974a).
f) Sais inorgânicos. São essenciais para o equilíbrio iônico para
atividades celulares e como cofatores ou parte integral de
algumas enzimas, porém estão geralmente presentes em traços,
como impurezas, em vários componentes das dietas
(CHAPMAN, 1998). Os minerais são requeridos em insetos
adultos para atividades reprodutivas das fêmeas, especialmente
na vitelogênese. T. molitor requer magnésio, cálcio e zinco
(FRAENKEL, 1958, citado por HOUSE, 1974a), enquanto em C.
cephalonica altos níveis de zinco são tóxicos porque reduzem a
atividade da catalase nos tecidos. T. confusum, que se alimenta
primariamente em farinhas, requer ferro, magnésio, manganês,
fósforo, potássio e zinco (MEDICI; TAYLOR, 1966, citados por
HOUSE, 1974a).
g) Água. A absorção de água está relacionada com o movimento
ativo de íons nos espaços intercelulares do epitélio do intestino
médio e das papilas retais, resultando no aumento da pressão
osmótica nesses espaços e na passagem da água passivamente
do lúmen intestinal. O influxo de água cria uma pressão
hidrostática positiva nos espaços intercelulares e a água e os
íons passam para a hemolinfa. Para os processos de digestão,
absorção e excreção, a água é absorvida em várias partes do
intestino médio e em túbulos de Malpighi, porém, em razão da
necessidade de conservação de água pelos insetos de produtos
armazenados, esta é reabsorvida da urina pelas papilas retais
(CHAPMAN, 1998).
Diversas espécies de insetos de armazenamento ingerem
microrganismos juntamente com o alimento, enquanto outras têm uma
associação constante com estes, presentes no tubo digestivo, ou
intracelularmente, em vários tecidos. A presença de microrganismos
permite a utilização de dietas que, do contrário, seriam inadequadas.
Diversos microrganismos presentes no tubo digestivo podem suprir os
insetos com vitaminas essenciais ou outros suplementos alimentares.
As associações constantes são particularmente importantes para
insetos com uma dieta restrita e deficiente de certos nutrientes
essenciais, como grãos de cereais secos, peles, penas, lãs, madeira e
outros produtos armazenados. Em Stegobium, as leveduras presentes
no tubo digestivo produzem vitaminas B e esteróis que podem ser
secretados no lúmen intestinal ou liberados pela digestão desses
microrganismos. O efeito da perda dos microrganismos varia com a
espécie e também depende da dieta disponível. No caso de R.
dominica, aparentemente não há qualquer consequência negativa por
causa da ausência dos microrganismos (CHAPMAN, 1998).
Enzimas digestivas
Os insetos geralmente possuem amplo espectro de proteinases
digestivas que se expressam espacial e temporalmente no intestino
médio. O conhecimento da composição relativa, do arranjo e do
funcionamento das proteinases é essencial para a definição de
estratégias de controle baseadas em inibidores de proteinases e de
toxinas de B. thuringiensis, por exemplo (TERRA; FERREIRA, 1994;
OPPERT, 1999).
O pH do intestino médio de T. molitor aumenta de 5,2–5,6 para
7,8–8,2 da porção anterior para a posterior, e reflete o pH ótimo para a
atividade proteolítica total: 5,2 na anterior, em que ocorrem 64% da
atividade, e 9,0 na posterior, com 36% de atividade. Dois terços da
atividade proteolítica na porção anterior do intestino médio são devidos
às cisteínas-proteinases e o restante às serinas-proteinases. Em
contraste, 76% da atividade na porção posterior é decorrente das
serinas-proteinases; proteinases semelhantes às quimotripsinas
também são abundantes nessa região. A atividade enzimática
diversificada indica que o sistema de digestão de proteínas em T.
molitor é bastante complexo, e a correlação da atividade de proteinase
e o pH indica um mecanismo fisiológico de regulação enzimática no
intestino (VINOKUROV et al., 2006).
As cisteínas-proteinases são enzimas importantes para a digestão
dos coleópteros, enquanto os vertebrados geralmente usam
proteinases de outras classes para a digestão. Além dessas cisteínas-
proteinases, um padrão complexo de atividades de proteinases ocorre
no intestino médio dos coleópteros. O gorgulho-do-arroz S. oryzae
digere o alimento usando uma combinação das classes da cisteína e
da serina-proteinases. Da mesma forma, a combinação desses
inibidores na dieta de larvas de T. castaneum exerce ação sinergística
na redução do crescimento do inseto. Contudo, alguns insetos
apresentam plasticidade fenotípica adaptativa para compensar os
inibidores ingeridos, aumentando a produção de proteinases
insensitivas. Dessa forma, uma explicação para o sinergismo dos
inibidores da cisteína e da serina-proteinases, observado em T.
castaneum, é que a combinação desses inibidores diminui a resposta
adaptativa do inseto (OPPERT et al., 2000).
As taxas amilase/proteinase do intestino médio de quatro espécies
de coleópteros granívoros (S. oryzae, S. granarius, T. molitor e T.
castaneum) que se alimentam primariamente em grãos de cereais e
subprodutos são mais altas do que as de outras espécies que se
alimentam e desenvolvem em dietas de produtos de origem animal ou
alimento com elevado conteúdo proteico (BAKER, 1986). Neste último
caso, a atividade de proteinase geral (atividade caseinolítica), de
aminopeptidase e, especialmente, as taxas de proteinase/amilase
foram muito mais altas do que as dos insetos granívoros. As larvas de
A. kuehniella e P. interpunctella apresentaram níveis mais baixos de
amilase e mais alto de proteinase do que as quatro espécies de
coleópteros citadas. Isso acontece porque essas larvas de
lepidópteros, apesar de se alimentarem de cereais e subprodutos, têm
hábito alimentar mais variado do que os coleópteros estudados. O
autor constatou, ainda, que a enzimologia dos estágios iniciais da
digestão de grandes polímeros do alimento reflete a adaptação
bioquímica dessas espécies de insetos de produtos armazenados aos
seus alimentos preferenciais.
Diversas carbohidrases diferem em sua concentração relativa no
tubo digestivo de T. castaneum: amilase > invertase > β-glucosidade >
α-galactosidase > β-galactosidase (KRISHNA; SAXENA, 1962, citados
por HOUSE, 1974b). Na Tabela 9 encontram-se as principais
carboidrases demonstradas para algumas espécies de Coleoptera de
grãos ou farinhas. Nas larvas de T. molitor, com a redução relativa da
atividade proteolítica durante o desenvolvimento larval, há aumento
relativamente estável na atividade amilolítica, até que ambas as
atividades atinjam um nível constante nos últimos ínstares (BIRK et al.,
1962, citados por HOUSE, 1974b).
Tabela 9. Carboidrases digestivas no intestino de algumas espécies de

insetos de produtos armazenados.
Glucosidase Galactosidase
Espécie β-h-
α β α β Amilase
fructosidase
Tenebrio molitor (larva) + + + + + +
Tribolium castaneum
+ + + + +
(larva)
Tribolium castaneum
+ + + + +
(adulto)
Trogoderma sp. + _ + + + +
+ presença; – ausência; não demonstrado (sem indicação).

Fonte: House (1974b).
Estudos de Cinco-Moroyoqui et al. (2006) indicam que atividades

mais elevadas de amilase foram detectadas em populações de R.
dominica criadas em grãos de trigo em baixas populações comparadas
a altas populações. À medida que aumenta a ingestão de proteína
aumenta o sucesso reprodutivo. Contudo, o consumo da proteína do
trigo foi inversamente correlacionado com os níveis de atividade da
amilase. A atividade da amilase em homogeneizados de R. dominica
mostrou um nível variável de inibição pelos extratos de proteínas
preparados com as diferentes variedades de trigo, sendo que as que
apresentavam as atividades mais baixas foram mais inibidas pelos
extratos de trigo do que aquelas que tinham atividades mais elevadas
de amilase. Os resultados sugerem que os níveis de atividade da α-
amilase e a composição das isoamilases nas populações de R.
dominica são moduladas pela dieta e que a atividade inibitória da α-
amilase dos grãos de trigo de variedades resistentes e suscetíveis
influencia essas variações.
A atividade enzimática aumenta com a temperatura, e a maior taxa
ocorre a 45 °C–50 °C, porém somente por curtos períodos, pois acima
de 40 °C as enzimas são desnaturadas. Assim, para a atividade
enzimática ótima, em longo prazo, deve haver um equilíbrio entre a
atividade mais alta e a desnaturação mais rápida em temperaturas
mais elevadas. Nas larvas de Tenebrio ocorrem mudanças na atividade
das proteinases para compensar as mudanças de temperatura. Se a
larva é transferida de 23 °C para 13 °C, primeiro a atividade da
proteinase cai e, então, aumenta de maneira que após 10 dias a
atividade é duas vezes mais alta que a inicial. Ao retornar para 23 °C, a
atividade da proteinase retorna ao seu nível original. A atividade da
amilase não apresenta esse tipo de mudança compensatória
(APPLEBAUM et al., 1964).
As mudanças na atividade enzimática indicam que tanto a síntese
quanto a secreção são reguladas fisiologicamente, podendo ser
induzidas pelo alimento ou seus produtos, estimulando diretamente as
células do intestino médio para a secreção – esse mecanismo é
chamado secretogogue (CHAPMAN, 1998). A secreção das enzimas
digestivas pode ser também estimulada por mecanismos nervosos, ou
seja, no ato da alimentação a presença do alimento estimula um nervo
reflexo que, por sua vez, estimula a atividade das células secretoras do
epitélio intestinal. O estímulo pode ser, ainda, hormonal, ou seja, a
alimentação resulta na produção de um hormônio que chega ao trato
digestivo via hemolinfa. Em T. molitor, a secreção de proteinase tem
uma indução endógena, porém no momento da muda e da emergência,
em razão da ausência de alimento, não há secretogogues, indicando
que a secreção é uma parte integral dos eventos da metamorfose
regulados hormonalmente. A atividade de proteinase no intestino médio
de T. molitor geralmente não ocorre em adultos decapitados um dia
antes da emergência, mas funciona se a decapitação ocorrer após a
emergência, indicando que as células neurossecretoras do cérebro são
a fonte dos hormônios que controlam tais secreções (DADD, 1961).
Taxas de crescimento relativo

De acordo com Slansky Junior e Scriber (1985), a eficiência da
assimilação pelos insetos de produtos armazenados é geralmente mais
elevada do que a das espécies fitófagas filófagas. Baker e Loschiavo
(1987) calcularam a eficiência de crescimento e as taxas de
crescimento relativo de diversas espécies de inseto de produtos
armazenados, baseando-se em resultados apresentados por diversos
autores (Tabela 10). Observa-se que os valores variam com a espécie
e que, geralmente, refletem a qualidade do alimento consumido.
Shellenberger (1971) demostrou que o milho apresenta o mais baixo
teor de aminoácidos essenciais comparado com diversos outros grãos
de cereais, o que explica por que a eficiência de crescimento e a taxa
de crescimento relativo de S. oryzae são mais baixas quando esse
inseto alimenta-se em milho comparado com o trigo.
Tabela 10. Taxa de crescimento relativo e índices de utilização do

alimento de algumas espécies de insetos de produtos armazenados em
uma variedade de alimentos ou dietas. Valores baseados no balanço
de massa (BM) ou no balanço energético (BE).
Espécie Alimento ou dieta Estágio(1) TCR DA ECI ECD
C. cephalonica Sorgo L (20 dias) _ 87 BM 11,4 13,1
Milho _ 81 6,9 8,5
Trigo _ 80 5,0 6,2
Amendoim _ 86 9,0 10,8
C. cautella Sorgo L (20 dias) _ 87 BM 5,9 6,7
Milho _ 87 3,3 3,8
Trigo _ 81 0,6 0,8
C. ferrugineus Grão de trigo cortado O-P 0,13 66-79 BE 1-15 3-23
O. surinamensis Aveia ralada O-P 0,20 89 BE 34,1 34,8

R. dominica Grão de trigo cortado O-P 0,17 _ _ 15-38
S. granarius Dieta artificial L1 - P 0,20 88 BM 12,4 14,2
S. granarius Grão de trigo O-P 0,21 76 BE 10,5 14,1
S. oryzae Dieta artificial L1 - P 0,27 96 BM 24,1 24,9
S. oryzae Milho Op2 melhorado O-P 0,15 76 BM 3,2 4,2
Milho Op2 normal 0,14 78 3,6 5,1
Milho waxy melhorado 0,15 82 4,4 5,4
Milho waxy normal 0,13 80 3,9 5,0
S. oryzae Milho – grão intacto O-P 0,14 78 BM 4,5 3,4
Milho – grão peletizado 0,19 65 11,6 9,6
Milho – pellets de germinados 0,15 51 7,5 4,8
S. oryzae Grão de trigo O-P 0,18 79 BE 13,4 16,9
T. castaneum Farinha de trigo + fermento
Linhagem-controle(2) 0,14 66 BM 12,3 18,8
Linhagem selecionada(2) 0,18 69 16,6 24,1
T. confusum Farelo de trigo L1 - P 0,13 55 BM 6,5 11,7
Endosperma de trigo 0,11 66 4,7 6,5
Germe de trigo 0,21 65 9,7 14,9
Mistura (1:1:1) 0,22 67 10,9 16,3
TCR – taxa de crescimento relativo (mg peso seco ganho/mg peso seco/dia); DA – digestibilidade aproximada ou
eficiência de assimilação; ECI – eficiência de conversão do alimento ingerido em biomassa do inseto ou eficiência de
crescimento bruto; ECD – eficiência de conversão do alimento digerido em biomassa do inseto ou eficiência de
crescimento líquido.
(1)
Estágios de desenvolvimento: O – ovo; L – larva e ínstar; P – pupa.
(2)
Medrano e Gall (1976) – de 12 a 14 dias de idade larval de uma linhagem-controle e linhagem selecionada baseada no
peso pupal aos 21 dias.
Fonte: Baker e Loschiavo (1987).
Na Tabela 10 estão resumidos os resultados dos testes realizados

por Gomez et al. (1982, 1983a), que estudaram a resposta de S.
oryzae a diferentes genótipos de milho, concluindo que o
desenvolvimento larval é mais rápido no milho opaco Op2 do que o
correspondente normal, ainda que a eficiência de conversão do
alimento ingerido (ECI) e do digerido (ECD) seja mais baixa no
primeiro, provavelmente em virtude da maior concentração de lisina e
de endosperma mais macio, que torna o milho opaco mais suscetível
ao ataque pelo inseto. O tempo de desenvolvimento de S. oryzae é
mais rápido e a ECI mais alta na linhagem de milho waxy do que no
correspondente normal, pois a taxa de amilopectina-amilase é mais
elevada naquele, aumentando a eficiência da utilização.
Observa-se que a mistura de componentes da dieta (milho moído
peletizado) oferecida para as larvas de S. oryzae resulta em aumento
na eficiência de crescimento comparada com a dieta de grãos intactos
(GOMEZ et al., 1983b; Tabela 10). Também os valores da ECI e ECD
são mais elevados quando essa espécie é alimentada com dieta
artificial, possivelmente, em razão de a dieta ser mais homogênea
(BAKER, 1974). Os testes com T. confusum realizados por Waldbauer
e Bhattacharya (1973) mostram que a eficiência de crescimento e os
demais valores são mais altos quando o inseto é alimentado com o
germe de trigo. Esses autores observaram que quando era oferecida a
mistura moída com partes iguais de farelo, endosperma e germe de
trigo para as larvas, estas ingeriam preferencialmente o germe rico em
lipídios. O experimento realizado com T. castaneum, por Medrano e
Gall (1976), demonstra que a eficiência de utilização do alimento é
afetada não somente pela qualidade nutricional e a distribuição do
nutriente no alimento, mas que mecanismos bioquímicos
geneticamente controlados regulam a conversão do alimento, de
maneira que as taxas de crescimento foram mais rápidas e os valores
das taxas de consumo e de ECI mais elevados na linhagem
selecionada de elevado peso pupal se comparada com a linhagem-
controle.
Quanto ao valor nutritivo dos alimentos, estudos demonstram que
o maior teor de lisina em diferentes cultivares de cevada não é o único
fator responsável pelo aumento da taxa de desenvolvimento dos
insetos. Lamb e Loschiavo (1981) estabeleceram que a taxa de
desenvolvimento larval de T. confusum apresenta alta correlação com o
teor de lisina presente em diferentes cultivares de cevada. Contudo, há
forte influência da temperatura, demonstrada pela equação logística y =
K/(1 + e exp (a – bx)), em que y equivale ao percentual de
desenvolvimento diário, K é a taxa máxima de desenvolvimento, a e b
são constantes determinadas pela regressão múltipla curvilinear e x é a
temperatura de criação. Quando os valores de K para uma determinada
cultivar de cevada é plotado contra o conteúdo de lisina da mesma
cultivar, obtém-se uma correlação linear significativa, comprovando a
interação entre a dieta e as condições do meio ambiente, no caso, a
temperatura.
Adaptações fisiológicas e
comportamentais
Efeito da temperatura na utilização do alimento

Segundo White e Sinha (1981), o aumento da temperatura de 25
°C para 35 °C acelera o desenvolvimento de O. surinamensis e
aumenta a taxa de consumo de alimento, contudo, há uma redução nos
valores de ECI e de ECD. No caso de S. granarius (CAMPBELL et al.,
1976), apesar de o desenvolvimento ser mais rápido e o consumo de
alimento maior a 30 °C, comparado com 20 °C, não há redução das
eficiências de energia ingerida e consumida, demonstrando que essa
espécie é mais eficiente na utilização do alimento do que O.
surinamensis, independentemente da temperatura.
Utilização da energia e da capacidade

intrínseca de crescimento
Os adultos de diversas espécies de coleópteros de produtos
armazenados consomem significativamente mais alimento do que seus
estágios de desenvolvimento. Campbell e Sinha (1978, 1990)
estimaram a eficiência de utilização da energia do alimento para fins de
oviposição, contra a capacidade de aumento populacional para
coleópteros de armazenamento, e obtiveram uma correlação positiva
elevada. Dessa forma, os adultos das espécies que têm elevada
capacidade de aumento são mais eficientes na utilização do alimento
para a obtenção de energia para a oviposição do que aqueles com
baixa capacidade de aumento.
Adaptações fisiológicas para a alimentação
As respostas comportamentais e fisiológicas afetam a capacidade
de aumento populacional e a eficiência de utilização do alimento,
mesmo em espécies do mesmo gênero. Baker (1974, 1986) e Baker e
Woo (1985) observaram que S. oryzae é mais eficiente na utilização do
alimento (grãos de trigo) do que S. granarius e S. zeamais, pois S.
oryzae apresenta maior taxa amilase/proteinase, com um nível de α-
amilase três a oito vezes maior do que as duas outras espécies,
respectivamente. Uma vez que o endosperma do trigo é constituído de
aproximadamente 55% de amido e contém inibidores de a-amilase, os
níveis mais elevados dessa enzima em S. oryzae atuariam no
mecanismo de desintoxicação, pois forneceriam substrato em grande
quantidade tanto para o inibidor quanto para permitir o mecanismo
digestivo normal.
Respostas dos insetos às mudanças das

condições bióticas e abióticas
Apesar de muitas espécies de insetos de armazenamento
poderem se desenvolver em condições de baixa umidade ambiental e
do alimento, o aumento no teor de umidade acelera o desenvolvimento
e favorece o aumento populacional. Segundo Baker e Loschiavo
(1987), os insetos respondem às mudanças de umidade do ambiente e
do teor de umidade do alimento, por meio de adaptações
comportamentais, fisiológicas e populacionais.
Adaptações comportamentais
O padrão de dispersão dos adultos de C. ferrugineus na massa de
grãos de trigo mostra que essa espécie responde a gradientes de
umidade do grão (LOSCHIAVO, 1983). Cerca de 90% da população de
adultos agrega-se nas regiões de maior umidade do grão, no caso do
experimento, em pontos em que a umidade do grão era de 16% contra
áreas com 13,4%. Isso se deve ao fato de C. ferrugineus responder
positivamente aos fungos que colonizam os grãos armazenados com
alta umidade, o que favoreceria o desenvolvimento das populações do
inseto e do fungo.
No caso de O. surinamensis, os adultos evitam áreas de umidade
relativa elevada (100% de UR), mas respondem positivamente a
gradientes entre 20% e 60% e mesmo 10% e 50% de UR. Contudo, em
situações de inanição e dessecação extremas, o inseto pode responder
positivamente a áreas com 100% de UR ou até agregar-se em
pequenas porções de água livre ou em pontos com grão com 18% de
umidade (ARBOGAST; CARTHON, 1972a, b; STUBBS; GRIFFIN,
1983).
Adaptações fisiológicas
Os insetos de armazenamento obtêm água do alimento ingerido,
do ar, por absorção, e da água do metabolismo. A água pode ser
perdida pela transpiração, respiração, excreção e pelas atividades de
alimentação e de reprodução. Devine (1978) registrou que um adulto
de S. granarius contém 1,6 mg de água no corpo, e sua demanda diária
é de 12%, dos quais 17% provêm do alimento, 39% é água metabólica
e 44% é obtida do ar por difusão. Um adulto de O. surinamensis
contém 0,26 mg de água com uma demanda diária de 34%, da qual
10% provêm do alimento, 15% do metabolismo e 75% do ambiente.
Arlian (1979) estudou o efeito da água proveniente do alimento,
grãos de trigo, com diferentes teores de umidade em adultos de S.
oryzae. Em condições de baixa umidade relativa (22,5%), a perda de
água por transpiração excede a da água obtida por todos os
mecanismos, resultando numa redução da taxa de alimentação. Porém,
na faixa entre 65% e 85% de UR, a água obtida do alimento ingerido
excede a perda pela transpiração, além da absorvida do ambiente.
Contudo, quando exposto a 99% de UR, há redução no consumo de
alimento, mas a água absorvida passivamente compensa a redução da
água do alimento. A taxa metabólica independentemente da umidade
relativa e a produção de água metabólica são insignificantes para as
trocas em qualquer umidade. O autor concluiu que S. oryzae ajusta sua
fisiologia reduzindo o consumo de alimento em condições de umidade
muito baixa ou muito elevada, de maneira que o balanço hídrico e o
potencial para o ganho de água seria um fator que motivaria a
alimentação.
O efeito da falta de nutrientes na função do sistema imune de T.
molitor foi estudado por Siva-Jothy e Thompson (2002), que concluíram
que a função desse sistema é reduzida durante um período curto de
inanição, porém é rapidamente ativada para os níveis normais assim
que os insetos são alimentados. Essa resposta imune pode manifestar-
se, na forma de uma resposta celular, com a produção da enzima
fenoloxidase, que controla a melanização para isolar patógenos
presentes no organismo, produzindo, ainda, substâncias citotóxicas
que matam o organismo invasor. A falta de alimento causa redução na
atividade da feniloxidase na hemolinfa tanto dos machos quanto das
fêmeas, independentemente da presença de reservas no tecido
adiposo. Esse resultado sugere que altos níveis de atividade dessa
enzima devem ter um custo energético relativamente elevado, de forma
que é reduzido durante a inanição, mas retorna rapidamente com o
suprimento do alimento, pois tem função importante na defesa do
organismo. Assim, essa rápida modulação da função imune não é
afetada apenas pelos genes, mas também pelo estado nutricional do
inseto. Essa constatação tem importantes implicações na medição e na
interpretação de experimentos envolvendo respostas imunes dos
insetos.
Adaptações populacionais
O aumento populacional é favorecido pelas respostas
compensatórias bem-sucedidas às mudanças no conteúdo de água do
alimento e da umidade relativa do ambiente. Arbogast (1976) observou
que a mortalidade larval e o tempo de desenvolvimento de O.
surinamensis e O. mercator são reduzidos com o aumento da umidade
relativa de 12% para 74%; também a taxa líquida de reprodução e o
aumento do tamanho da população são significativamente maiores a
74% de UR para as duas espécies.
Evans (1982) observou que o tempo de desenvolvimento, a
sobrevivência de larvas e de adultos e a taxa líquida de reprodução de
S. oryzae, criado em trigo, foram positivos e mais favoráveis para o
aumento populacional a 14% de umidade do grão do que a 11,2%,
independentemente da temperatura.
Apesar de os insetos de armazenamento estarem protegidos de
condições ambientais extremas, algumas espécies podem entrar em
diapausa. Entre estas estão as espécies de Phycitinae, comumente
presentes no ambiente de armazenamento, que entram em diapausa
induzida por temperaturas baixas, fotoperíodo curto, superpopulação e
dieta (COX et al., 1984). Uma condição semelhante à diapausa foi
observada por Burges (1960) para T. granarium, caracterizada por
alimentação descontínua, respiração reduzida e aumento no conteúdo
de lipídio e glicogênio nas larvas. Como resultado do maior peso
corpóreo, os adultos compensam o desenvolvimento lento das larvas,
depositando mais ovos, o que contribui para o aumento populacional.
Os psocópteros podem ocorrer em grandes populações no
ambiente de armazenagem de grãos e nos armazéns de estocagem de
produtos empacotados (macarrão, arroz, fubá, chás, frutas secas, etc.).
Algumas espécies alimentam-se de farinhas e do germe de grãos,
sementes, fungos e bactérias, mas podem alimentar-se, quando no
ambiente externo, de insetos mortos, fungos ascomicetos, matéria
orgânica, madeira da casca de árvores e pólen. As altas infestações
por Liposcelidae em certos produtos indicam aumento da umidade e
presença de microflora. Em testes de laboratório, verificou-se que
Liposcelis bostrichophila Badonnel, que é uma das espécies mais
comuns nos armazéns de grãos, preferiram trigo mourisco e milheto
triturados impregnados com glucose e frutose, entre várias outras
dietas oferecidas (GÜNTHER, 1974, citado por KALINOVIK et al.,
2006).
O exame do tubo digestivo e das fezes de diversas espécies de
psocópteros de armazenamento indica que estes consomem diversas
espécies de fungos e de bactérias. As fezes daqueles alimentados com
fungo apresentam esporangiosporos e conídios que voltam a formar
colônias nas placas de criação. Já os espécimens alimentados com
bactérias de flora intestinal absorvem completamente as formas
vegetativas e os microrganismos celulósicos, pela ação da celulase,
eliminando apenas os esporos nas fezes, que são mais resistentes à
atividade fermentativa do sistema digestório dos psocópteros
(KALINOVIK et al., 2006). Assim, essas espécies têm capacidade de
serem vetores de microrganismos nos alimentos, além de conter
alergênicos que afetam a saúde humana.
Aplicabilidade e perspectivas para o

manejo de pragas de armazenamento
O desenvolvimento acentuado das populações dos insetos de
produtos armazenados resulta, basicamente, do seu potencial biótico,
que leva em consideração a capacidade reprodutiva da espécie e a
resistência do ambiente. Como em silos e armazéns a resistência do
ambiente é praticamente nula em razão da grande disponibilidade de
alimento, da ausência de pressão constante de parasitoides e de
predadores e de fatores abióticos favoráveis, as espécies de insetos de
grãos armazenados tendem a expressar seu potencial biótico em sua
quase totalidade.
Com base na diferença relativa no consumo de alimentos pelas
diferentes espécies de insetos, conforme determinado por Demianyk e
Sinha (1988) (Tabela 4), pode-se usar o dano-equivalente do conjunto
de espécies presentes numa massa de grãos para determinar o nível
econômico de ação para o manejo integrado de pragas de
armazenamento. Essa informação tem grande valor, pois grãos e
outros produtos armazenados são, frequentemente, infestados por
diversas espécies de insetos simultânea ou sucessivamente.
Considerando os requisitos nutricionais dos insetos, suas
estratégias adaptativas para superar a baixa disponibilidade de água e
as fortes interações presentes no ecossistema em questão, podem-se
definir as medidas de controle mais eficientes e com o maior custo-
benefício, conforme discutido a seguir.
Sanitização das estruturas de armazenamento

e de processamento
A aplicação de informações da biologia nutricional dos insetos de
armazenamento começa com a estratégia mais simples e básica: a
sanitização ou limpeza e manutenção das estruturas de
armazenamento, para eliminar fontes de alimento e abrigo para os
insetos que servem de focos de infestação. Isso implica: eliminar grãos
derramados, sacarias e entulhos; varrer ou aspirar resíduos e poeira
das estruturas internas (paredes, assoalho, canaletas de aeração,
dutos, túnel, fita de carga e descarga) e externas (telhado, “chapéu”,
paredes, juntas de dilatação); limpar completamente todo o silo antes
do enchimento; evitar misturas de lotes novos e velhos; consertar
rachaduras e vazamentos; colocar telas de exclusão; limpar áreas
externas; eliminar plantas invasoras e árvores frutíferas próximas do
local, além de outras medidas previstas nas boas práticas de
armazenamento.
Daglish (2006) determinou a tolerância de alguns coleópteros à
falta de alimento e concluiu que o número de progênie produzido é um
melhor indicador para o impacto da inanição do que a sobrevivência. A
espécie mais tolerante foi T. castaneum, que requer até 35 dias para
deixar de produzir progênie, enquanto R. dominica e S. oryzae já
deixaram de se reproduzir aos 8 dias de inanição. Os resultados
sugerem que a sanitização do ambiente (limpeza de grãos derramados)
tem um impacto maior sobre essas duas espécies, que dependem
exclusivamente de grãos inteiros, do que T. castaneum, que sobrevive
nas farinhas.
Tem sido observado que diferentes espécies de insetos-praga de
produtos armazenados exploram alimentos derramados nos pisos de
moinhos de forma diferenciada. No caso de T. castaneum, por exemplo,
as fêmeas são mais ativas e passam mais tempo sobre porções de
alimento derramado nos pisos, enquanto os machos têm períodos mais
longos de inatividade, ficando, principalmente, nos cantos dos moinhos,
por onde caminham e mostram tendência de infestar alimento
derramado (CAMPBELL; HAGSTRUM, 2002). Esse estudo demonstra
que uma melhor compreensão da influência da paisagem no
comportamento das pragas, bem como sua distribuição espacial e
dinâmica populacional são necessárias para desenvolver programas de
MIP mais efetivos.
Amostras de resíduos retirados do pé do elevador e de túneis
contêm uma densidade de pragas maior do que em outras áreas da
estrutura de armazenamento, e servem como fonte para novas
infestações, bem como depósito de grãos de safra nova sobre grãos
estocados há mais tempo (ARTHUR et al., 2006). Mapas de risco
(Figura 5), obtidos a partir dos dados de captura com armadilhas tipo
gaiola com isca alimentar em uma unidade armazenadora de grãos, no
Paraná, e analisados com programas de distribuição espacial, mostram
as áreas críticas onde ocorrem mais insetos e que servem de foco de
infestação (CERUTI, 2007). Esses mapas auxiliam no direcionamento
das medidas de sanitização, especialmente a limpeza de restos de
grãos, que servem de fonte de alimento para os insetos. Usando
armadilhas tipo calador para amostrar insetos dentro de um silo de
grãos, Ceruti (2007) constatou que no centro dos silos se concentram
mais insetos (Figura 6). Isso se deve ao acúmulo de finos e grãos
quebrados que favorece o aumento populacional dos insetos, portanto,
deve-se retirar esse cone central e nivelar a massa de grãos para
reduzir as infestações.
Figura 5. Mapa de risco de infestação baseado no
número de insetos capturados em armadilhas tipo
gaiolas com isca alimentar de grãos moídos e germe
de trigo (■), colocadas na área externa dos silos com
milho. As áreas em vermelho são as que necessitam
de medidas de sanitização mais constantes, por causa
do maior movimento de grãos e do acúmulo de
resíduos. Os círculos representam dois silos e a área
no canto superior esquerdo fica próxima da entrada de
um graneleiro.
Fonte: Ceruti (2007).
Figura 6. Distribuição dos insetos em um silo com trigo misto,

mostrando a concentração de insetos nas armadilhas caladores
instaladas no centro da massa de grãos, na superfície, num período de
8 meses. O símbolo ● indica a posição das armadilhas caladores; o
círculo tracejado representa o silo.
Monitoramento e utilização de iscas

alimentares
A bioecologia e a nutrição dos insetos de armazenamento
fornecem informações fundamentais para o monitoramento das pragas,
particularmente no caso da utilização de atrativos alimentares,
fagoestimulantes e voláteis de plantas e outros compostos que podem
ser usados como iscas numa variedade de armadilhas, associados ou
não com feromônios e cairomônios.
Considerações sobre o comportamento dos insetos e seus
requisitos nutricionais são fundamentais para o desenvolvimento de
armadilhas e tipos de iscas para insetos de armazenamento (BARAK et
al., 1990). Alimentos específicos, grãos moídos, óleos vegetais e
compostos voláteis derivados de alimentos têm sido usados como iscas
em armadilhas, aumentando a atratividade de diversas espécies de
insetos, possibilitando monitoramento precoce das infestações,
especialmente em moinhos e fábricas de alimentos e rações, e em
supermercados. Essas armadilhas geralmente possuem uma malha
que envolve a isca alimentar, permitindo o acesso dos insetos e sua
manutenção por um tempo determinado sobre o alimento, retirando a
isca periodicamente para evitar que se torne foco de infestação. Essas
ferramentas são úteis para monitorar diferentes espécies
simultaneamente, e de ambos os sexos, e em toda a estrutura de
armazenamento, e os resultados podem ser usados para determinar as
áreas de maior risco para fins de manejo das infestações (THRONE;
CLINE, 1989, 1994).
Diversas pesquisas têm sido desenvolvidas combinando o
resultado da captura nas armadilhas com iscas alimentares,
distribuídas fora dos silos, na estrutura do armazenamento, com os
dados de outros tipos de armadilhas na massa de grãos, fornecendo
informações mais completas e precisas para a adoção de medidas de
controle (PINNIGER, 1990; PEREIRA, 1994; PEREIRA et al., 2000;
CANEPPELE et al., 2003a; CERUTI, 2003, 2007). Armadilhas tipo
calador, inseridas na massa de grãos, podem ser usadas sem qualquer
atrativo ou conter isca alimentar e/ou feromônios para amostrar insetos
que se movimentam ativamente (Figura 7A). Trematerra et al. (2004)
usaram armadilhas com iscas alimentares para avaliar a presença e a
distribuição espacial de insetos em unidades armazenadoras de arroz.
A isca consistia de uma mistura de grãos de cereais moídos, incluindo
arroz e germe de trigo (Figura 7B).
Figura 7A. Armadilhas caladores utilizadas para o monitoramento de
insetos na massa de grãos; elas podem ser usadas sem qualquer
atrativo ou com iscas alimentares e/ou feromônios.
Foto: Maria Cristina Zborowski de Paula
Figura 7B. Armadilhas tipo gaiola com isca alimentar composta por
grãos de cereais moídos e germe de trigo.
Foto: Maria Cristina Zborowski de Paula
Misturas de óleos de grãos atrativos para besouros de

armazenamento estão disponíveis comercialmente para uso em
armadilhas pitfall. Para algumas espécies, esses óleos podem atuar
como sinergistas para feromônios sintéticos. Mahroof e Phillips (2007)
testaram diversos alimentos e outros compostos, como grãos, nozes e
condimentos moídos, óleos vegetais e extratos de plantas para o
monitoramento do besourinho-do-fumo L. serricorne. As armadilhas
com o feromônio serricornin combinado com iscas de páprica ou de
pimenta-vermelha (chili) moídas, ou extratos hexânicos desses
condimentos, apresentaram efeito sinérgico e capturaram um número
significativamente maior de machos e de fêmeas, quando comparadas
com outras iscas testadas. Contudo, apesar de estudos químicos
extensivos, ainda não se tem uma isca com voláteis de grãos e
alimentos Formulados de tal modo que esses odores sejam liberados
lentamente quando usados nas armadilhas.
Arbogast et al. (2000) sugerem que os dados de capturas com
armadilhas com iscas alimentares e/ou feromônios sejam submetidos à
análise espacial para a elaboração de mapas das infestações de
insetos, conforme mostrados nas Figuras 5 e 6, para fins de
monitoramento e manejo. Usando dados de armadilhas com óleo de
aveia + feromônios para besouros em armadilhas pitfall, em locais
estratégicos, os autores elaboraram mapas da distribuição espacial e
temporal dos insetos na estrutura e puderam avaliar também a
eficiência dos tratamentos e proceder à documentação das infestações
e das estratégias de manejo adotadas. Atrativos e repelentes
alimentares podem ser usados também para manter os insetos fora de
indústrias e armazéns, e longe de produtos a serem protegidos,
colocando as iscas em armadilhas com um dispositivo para eliminar os
insetos capturados (inseticida) fora das instalações.
Medidas físicas de controle
Secagem e pré-limpeza do grão

A simples secagem do grão, reduzindo seu teor de umidade para
níveis seguros (12% de UR), seguida da sua pré-limpeza por meio de
peneiras, é fundamental para garantir sua qualidade no
armazenamento e retardar ou evitar as infestações por insetos. A pré-
limpeza do grão visa remover os grãos pequenos, partidos, quebrados,
fragmentos, impurezas e matérias estranhas, para deixar o grão em
condições para ser processado ou armazenado por longos períodos de
tempo. A presença de resíduos afeta a qualidade e a armazenabilidade
de grãos quanto aos seguintes aspectos: reduz seu valor comercial;
aumenta os riscos de proliferação de insetos e de infecção fúngica (é
importante considerar a associação existente entre insetos e fungos e
seu impacto na qualidade final do grão e de seus subprodutos);
interfere com a aeração e o resfriamento artificial da massa de grãos;
aumenta os riscos de explosão de poeira; aumenta a exposição do
operador a contaminantes e os custos de supressão do pó no grão e no
ambiente.
Manejo da temperatura
Os tratamentos de grãos e de outros produtos armazenados, com
frio ou calor, bem como das estruturas com temperaturas elevadas
representam estratégias que afetam o desempenho alimentar e
reprodutivo dos insetos e controlam efetivamente as infestações.
A temperatura alta ou o tratamento de calor é alternativa viável
para o controle de insetos em moinhos de trigo, fábricas de rações,
indústrias de moagem de milho, fábricas de massas, cereais matinais,
supermercados e depósitos onde não se tolera a presença de
inseticidas residuais. É uma tecnologia antiga, mas que vem ganhando
importância cada vez maior como medida de controle alternativa para a
fumigação com o brometo de metila, para o controle de insetos em
moinhos e indústrias, uma vez que o brometo de metila encontra-se em
processo de ser banido por afetar a camada de ozônio. Durante o
tratamento com calor, todas as partes internas da indústria são
aquecidas a 50 °C–60 °C e essa temperatura mantida por 24 h a 36 h
para matar todas as formas de insetos presentes na estrutura e/ou nos
equipamentos. A eficiência depende da habilidade em se manter a
temperatura alta e uniforme em todas as partes da estrutura.
Aquecimento em excesso pode danificar equipamentos, e a falta de
calor em certos pontos, especialmente nas partes mais baixas e nos
equipamentos, pode resultar na sobrevivência de insetos que irão
reinfestar o local.
É importante que o nível de temperatura e o tempo de exposição
sejam suficientes para provocar a mortalidade dos ovos, larvas de
todos os ínstares, das pupas e dos adultos, pois a suscetibilidade ao
calor, até o nível subletal de temperatura (item A importância do
armazenamento de grãos), varia com a espécie, em que um estágio
pode ser mais suscetível ou resistente do que outro. Armadilhas com
insetos vivos em diversos pontos da estrutura são importantes para
avaliar a mortalidade e garantir o resultado do tratamento.
Larvas de primeiro ínstar de T. castaneum mostram-se mais
tolerantes às temperaturas elevadas durante o tratamento de estruturas
com calor em razão da presença de proteínas que conferem
termotolerância (heat shock proteins – HSPs), conforme demonstrado
pela análise de Western Blot, usando anticorpos HSP 70 (MAHROOF
et al., 2005). Nessas larvas, a expressão do HSP 70 aumentou 33%
quando expostas a 40 °C por 1 hora, enquanto nos demais estágios a
expressão de HSP 70 não variou significativamente e, no caso dos
ovos, chegou a ser reduzida significativamente a 40 °C. A expressão
HSP 70 mostrou que o aumento da termotolerância das larvas depende
da temperatura e do tempo de exposição, durando 8 horas a 40 °C ou
30 minutos a 46 °C (Figura 8).
Figura 8. Análise de Western Blot da proteína termotolerante HSP 70
em diversos estágios de Tribolium castaneum expostos a três
temperaturas por 1 hora. MM – padrão da massa molecular; HSP –
amostras positivas para HSP 70. As linhas contêm quantidades iguais
de proteína (80 µg) de homogeneizados de ovos (A); larvas jovens (B);
larvas mais velhas (C); pupas (D); e adultos (E).
Fonte: Mahroof et al. (2005).
O uso de temperaturas baixas é uma das melhores medidas de

manejo para a conservação de grãos e sementes, pois mantém o vigor
e a germinação e inibe o aumento populacional dos insetos. Conforme
discutido no item A importância do armazenamento de grãos e
apresentado na Tabela 2, o impacto de temperaturas baixas sobre os
insetos pode resultar na redução dos movimentos e na interrupção da
alimentação e da reprodução, e até em morte. Na faixa de 12 °C a 18
°C o desenvolvimento torna-se mais lento e pode até ser interrompido à
medida que a temperatura é reduzida. Essa faixa é a de melhor
resposta em termos econômicos para se operar os equipamentos de
resfriamento artificial (Figura 9). Abaixo de 12 °C o custo aumenta
muito e o benefício é marginal. Em termos práticos, isso significa que
se a massa de grãos for armazenada com poucos insetos é possível
manter ou até reduzir esse número somente com a utilização do
resfriamento artificial (LAZZARI et al., 2006) e da aeração com ar
ambiente, ou com a combinação de ambos, onde o clima permitir. Por
exemplo, reduzindo a temperatura da massa de milho armazenado
para a faixa de 15 °C a 18 °C é possivel reduzir a multiplicação de
insetos e interromper o desenvolvimento fúngico. Pode-se
complementar o resfriamento com a aeração com ar natural (em
algumas regiões do Brasil onde as temperaturas noturnas são baixas),
reduzindo a temperatura dos grãos para 10 °C–12 °C. Porém, isso só é
possível quando a temperatura do ar ambiente externo estiver pelo
menos 5 °C abaixo da temperatura da massa de grãos armazenada.
Figura 9. Esquema de resfriamento artificial de grãos com
insuflação de ar frio pelo sistema de aeração.
Ilustração: Sonia M. N. Lazzari
É condição primordial para o resfriamento artificial que a massa de

grãos esteja muito limpa (sem impurezas, matérias estranhas, quireras
e finos, que são as porções em que se concentram os insetos,
particularmente as espécies externas e as micófagas) e com umidade
na faixa de 13% a 15%. No caso do milho, se os grãos forem limpos
(passados em peneira de 7 mm a 8 mm de diâmetro), pode-se tolerar
um teor de umidade de 1 a 2 pontos percentuais acima de 13%. A
aplicação de pós-inertes pode ser associada a essa técnica para
controlar os insetos que migram de fora para dentro.
Antes de concluir o enchimento de um silo, deve-se nivelar a
camada superior e remover o cone central. Recomenda-se aplicar, na
última porção, 1 kg de terra de diatomácea/t de grão. Dessa forma, a
massa estará envelopada e pronta para receber o resfriamento.
Concluir o resfriamento mantendo a temperatura na faixa de 14 °C a 16
°C. No esvaziamento parcial do silo, se existir grande infestação de
insetos rente ao chapéu do silo, em que as temperaturas chegam a 40
°C–55 °C, os insetos podem infestar a massa e toda a estrutura de
transporte e de movimentação. Por isso, o tratamento da camada
superior com terra de diatomácea é importante para o sucesso do
resfriamento e para evitar que focos de infestação se espalhem.
Temperaturas altas resultam em alta mobilidade dos insetos e as
partículas do pó inerte irão aderir mais rapidamente ao corpo destes.
Pós-inertes
A utilização da terra de diatomácea tem sido amplamente estudada
e aplicada para o controle de insetos de grãos armazenados (PINTO
JUNIOR, 1994). Esse produto é constituído por carapaças de algas
diatomáceas que, depositadas ao longo do tempo, formam sedimentos
que podem ser moídos e destinados a diversos usos, desde base para
cremes dentais e outros produtos de higiene, filtros para bebidas,
inseticida orgânico e outros. As partículas de terra de diatomácea em
contato com o inseto ficam adsorvidas na camada de cera da
epicutícula e, como resultado da abrasão causada pelo movimento dos
insetos na massa de grãos, a cera é removida, expondo o inseto à
dessecação (Figuras 10 e 11). As partículas ficam também aderidas
nas peças bucais, antenas, espiráculos e podem ser eventualmente
ingeridas pelos insetos.
Figura 10. Carapaças de terra de diatomácea usadas para o controle
de insetos de produtos armazenados.
Fonte: Lazzari (2005).
Foto: Fernanda Lazzari
Figura 11. Eletromicrografias de Sitophilus zeamais; A e C,
respectivamente, corpo inteiro e antena sem tratamento com terra de
diatomácea; B e D, respectivamente, corpo inteiro e antena com
partículas de terra de diatomácea a 750 g/t de grão.
Uma das técnicas de aplicação da terra de diatomácea é o

envelopamento da massa de grãos que forma uma barreira que impede
reinfestações. Mesmo que a ação seja mais lenta do que a de um
inseticida líquido, a ação residual da terra de diatomácea é muito mais
prolongada e sem as demais desvantagens dos inseticidas. Conforme
descrito por Lazzari (2005), para o feijão tratado com terra de
diatomácea para o controle dos carunchos não há alteração do sabor e
o resíduo ou a poeira aderido ao grão também pode ser facilmente
removido mediante lavagem, antes do processamento ou da
preparação do alimento.
Resistência de plantas e compostos bioativos

A resistência de plantas é uma das estratégias mais importantes
no manejo integrado de pragas de campo (MIP), podendo ser expressa
também no grão ou na semente colhidos e armazenados. Contudo, os
mecanismos de resistência de grãos são complexos e dependem de
suas propriedades físico-químicas e bioquímicas e das adaptações dos
insetos a essas características. Ao contrário dos tecidos das plantas
em desenvolvimento, os grãos apresentam composição química
estável e não possuem compostos de defesa, como alcaloides,
saponinas, aminoácidos não proteicos, terpenoides ou fenois
(NAWROT et al., 2006).
Diversos mecanismos podem estar implicados na resistência de
grãos e sementes aos insetos-praga de armazenamento: os de
natureza química – ausência de nutrientes vitais; presença de
compostos que afetam negativamente o seu desenvolvimento, como
inibidores de enzimas digestivas ou, ainda, em virtude de voláteis
repelentes ou deterrentes que afetam o comportamento alimentar e,
como resultado, reduz o desenvolvimento das populações; os de
natureza física – representados pela resistência da película do grão e
dureza do endosperma, entre outras características.
O índice de suscetibilidade do grão, que inclui o número de
progênie produzido e o tempo de desenvolvimento, é uma boa medida
para comparar a qualidade nutritiva de diferentes variedades de grãos,
sendo que a dureza do grão é uma propriedade que limita a utilização
do alimento (DOBIE, 1974). Nawrot et al. (1985) verificaram que
albuminas, globulinas e gliadinas presentes em grãos de trigo afetam
negativamente o desenvolvimento larval, a longevidade e a
fecundidade de algumas espécies de insetos de armazenamento.
Composição do grão
Caneppele et al. (2003b) e Marsaro et al. (2005b) testaram
diversos híbridos de milho, avaliando sua composição química, para
selecionar aqueles que apresentam maior resistência ao ataque de S.
zeamais, e constataram que os teores de lipídios no grão
correlacionaram-se positivamente com a resistência dos materiais ao
ataque de S. zeamais. Nawrot et al. (2006) observaram que certa
variedade de trigo duro, apesar de possuir atividades biológicas
favoráveis para S. granarius, isto é, com alta atividade amiolítica e
baixa antiamiolítica, pode ser resistente por causa dos elevados teores
de proteína, da dureza e do alto conteúdo de fibra.
Inibidores enzimáticos
A presença de inibidores de enzimas digestivas em determinadas
plantas e materiais genéticos é uma característica desejável para inibir
o desenvolvimento das populações de insetos em grãos armazenados.
As cisteínas-proteinases são enzimas importantes para a digestão
dos coleópteros, enquanto os vertebrados geralmente usam
proteinases de outras classes para a digestão. Por essa razão, a
incorporação de genes que codificam os inibidores das sisteínas-
proteinases em grãos transgênicos tem sido proposta como método
para prevenir danos de coleópteros de armazenamento, sem causar
problemas para os vertebrados. Inibidores enzimáticos têm sido
estudados para T. castaneum usando inibidores da batata para a
cisteína-proteinase (OPPERT et al., 2003). Para L. serricorne (OPPERT
et al., 2002), o inibidor mais potente da atividade caseinolítica no lúmen
intestinal foi o da soja, com alguma inibição também para a tripsina-
quimotripsina e tripsina, quimoestatina e N-tosil-L-fenilalanina clorometil
cetona. Esses inibidores da soja afetaram moderadamente a atividade
caseinolítica das proteinases; a leupeptina demonstrou leve inibição,
enquanto a fenilmetilsulfonil fluoride foi inibitória somente em altas
concentrações (mM). A ausência de cisteína, aspártica e metalo-
proteinase na digestão de L. serricorne pode ser evidenciada pela falta
de ativação pelos reagentes tiol, pH alcalino ótimo e os resultados de
inibidores de classes específicas de proteinases (Figura 12).
Figura 12. Inibição das proteinases do lúmen de Lasioderma serricorne
por inibidores selecionados, como uma porcentagem da atividade não
inibida (controle): – Inibidor da soja de tripsina-quimotripsina
(Bowman Birk); – Inibidor da soja de tripsina (Kunitz); –
Quimoestatina; – N-tosil-L-fenilalanina clorometil cetona; –
Leupeptina; e – Fenilmetilsulfonil fluoride.
Fonte: Oppert et al. (2002).
Têm sido detectados, também, inibidores que impedem a digestão

de α-amilases e proteinases no tubo digestivo dos insetos, enzimas que
desempenham papel importante na digestão, respectivamente, do
amido e da proteína ingeridos (FRANCO et al., 2002). Marsaro et al.
(2005a) avaliaram a presença de inibidores de α-amilase em genótipos
de milho como fator de resistência para o desenvolvimento de S.
zeamais. Os inibidores de amilase correlacionaram-se negativamente
com o índice de suscetibilidade dos híbridos de milho testados,
demonstrando que esses inibidores contribuem para a resistência de
alguns destes ao ataque de S. zeamais. O aumento de α-amilase pode
ser obtido por meio de cruzamentos, usando materiais naturalmente
dotados dessa característica, ou por meio de transgenia.
A arcelina é uma proteína que substitui a faseolina (proteína
normal armazenada nas sementes de feijão) em algumas variedades
selvagens de feijão, e a arcelina-1 e a arcelina-5 são as mais ativas na
resistência, por antibiose, contra o caruncho-mexicano-do-feijão Z.
subfasciatus. O desenvolvimento fica mais lento e o número e peso dos
adultos é mais baixo em variedades ricas desse composto, indicando
que essas não são nutricionalmente adequadas para o
desenvolvimento das larvas. Como os bruquíneos não se alimentam
quando adultos, o efeito da arcelina nesse estágio seria de antixenose,
resultando na não preferência por oviposição e não por alimentação
(LARA, 1997; GUZZO et al., 2006).
Compostos bioativos
a) Avidina. Um material biológico que vem sendo testado para o
controle de diversas espécies de insetos de produtos
armazenados é a avidina, que é uma glicoproteína presente na
clara do ovo, que impede a absorção da biotina alimentar por
ligar-se fortemente à esta (Kd = 10-15 M). A biotina é um cofator
necessário para diversos tipos de reações de carboxilase,
essencial para todos os organismos (MORGAN et al., 1993). Os
insetos não têm uma rota biossintética para a biotina e devem
obtê-la de fontes externas. O gene da avidina tem sido
incorporado em plantas de milho e de arroz, tornando os grãos
resistentes ao ataque dos insetos, especialmente quando os
grãos de milho com avidina são moídos e pulverizados na
massa de grãos e consumidos pelos insetos.
Quando a avidina está presente no grão de milho transgênico, a
um nível de 100 ppm ou mais, impede o desenvolvimento de diversas
espécies, incluindo S. zeamais, R. dominica, S. cerealella, O.
surinamensis, T. castaneum, T. confusum, P. interpunctella e A.
kuehniella (KRAMER et al., 2000). Porém, apenas 50% dos grãos
colhidos do milho com avidina contêm níveis de avidina recombinante,
pois essas plantas transgênicas são machos estéreis. Contudo, nas
farinhas e no pó, derivados desse milho, há distribuição mais
homogênea da avidina, tornando-os mais tóxicos do que os lotes
comerciais de milho avidina. Segundo Wright (1987), uma
concentração de aproximadamente 2,5 ppm de avidina liga-se a
aproximadamente 38 ppb de biotina, que é cerca da metade da
concentração da biotina do grão de milho (70 ppb).
Flinn et al. (2006) observaram que o pó de milho avidina, aplicado
em grãos de milho infestado com três espécies de insetos,
simultaneamente, apresentou eficiência de 85% na mortalidade de T.
castaneum, comparado com a testemunha (apenas grãos de milho sem
o pó de avidina). Contudo, sua efetividade foi mais reduzida para C.
ferrugineus (40%), que também é uma praga externa, mas que tende a
penetrar no grão danificado por espécies primárias; uma vez dentro do
grão, alimenta-se do germe e das partes que já foram previamente
danificadas, reduzindo, assim, seu contato com o pó de avidina. Já no
caso de S. zeamais, o pó de avidina tem uma ação reduzida (10%)
porque o inseto alimenta-se dentro do grão, evitando o contato.
b) Proteína de ervilha. Outro composto testado que afeta
diretamente o processo digestório dos insetos de
armazenamento é a proteína da ervilha (Pisum sativum L.,
Fabaceae). As sementes de leguminosas contêm aleloquímicos
tóxicos e deterrentes que afetam os insetos (BELL, 1977). A
farinha de ervilha, rica em proteína, é um antifeedant e repelente
tóxico para S. oryzae. Resultados demonstraram que esse
produto tem ação de ingestão e contato, podendo penetrar pelo
tegumento do inseto (HOU et al., 2006). O TL50 para os
gorgulhos adultos alimentados com farinha de ervilha foi de 3
dias (IC 95%, 2.8 dias–3.2 dias), comparado com os insetos em
inanição total (TL50 de 4 dias; IC 95%, 3.7 dias–4.3 dias) e com
aqueles alimentados com outros alimentos. O volume de bolhas
no intestino médio dos insetos alimentados com a farinha de
ervilha, rica em proteína, aumentou rapidamente (Figura13B) se
comparado com o daqueles alimentados com grão de trigo
(Figura 13A) e outras dietas, mas assemelha-se ao estado do
inseto sem alimento. É possível que as bolhas sejam produzidas
pela ação de bactérias simbiontes sobre a farinha de ervilha
(NARDON; GRENIER, 1989) e, como resultado da pressão dos
gases, o intestino médio fica dilatado e ativa os receptores de
saciedade, resultando na inibição da alimentação (BERNAYS;
SIMPSON, 1982). Tanto a farinha de ervilha enriquecida com
proteína quanto o extrato da farinha e os peptídeos da ervilha
danificaram e causaram a morte dos tecidos do intestino médio
(Figura 13C, D), ao mesmo tempo em que os insetos
começaram a morrer. Os autores atribuem o efeito tóxico da
farinha de ervilha também à ação direta sobre a membrana
peritrófica ou nas células do epitélio do intestino médio, como é
o caso da ação no nim (Azadirachta indica Adr. Juss.,
Meliaceae) (NOGUEIRA et al., 1997) e em Celastrus angulatus
Maxim. (Celastraceae) (LIU et al., 1998, citados por HOU et al.,
2006).
Figura 13. Intestino médio de adultos de Sitophilus oryzae. Insetos
alimentados com grão de trigo (A, C) ou farinha de ervilha rica em
proteína (B, D). Observam-se bolhas de gás formadas no intestino
médio (indicado pela flecha) somente nos insetos alimentados com a
farinha de ervilha (B). Tecidos do intestino médio corados com os
corantes fluorescentes calceína AM e propídio iodado, sob microscópio
de fluorescência (C, D); o tecido morto fluoresce em vermelho – com
aspecto leitoso brilhante na figura (D) e o vivo em verde – tecidos mais
brilhantes em C.
Fonte: Hou et al. (2006).
Fotos: Xingue Hou
A farinha de ervilha rica em proteína contém albumina do tipo

PA1b com peptídeos de 37 aminoácidos ricos em enxofre (TAYLOR et
al., 2004b). Tem sido demonstrado que os peptídeos PA1b se ligam em
sítios da membrana celular (GRESSENT et al., 2003), afetando o
funcionamento dos canais iônicos. Esses peptídeos de ação inseticida
têm massa molecular de aproximadamente 3.800 Da, ou seja, muito
menores do que as proteínas tóxicas do Bacillus thuringiensis
(SLANEY et al., 1992) e podem penetrar a matriz peritrófica. Verificou-
se que os extratos dessa farinha contêm várias saponinas de soja e
lisolecitinas (TAYLOR et al., 2004a) que, em razão das suas
propriedades ativas de superfície, aumentam a absorção dos peptídeos
tóxicos por meio da membrana celular. As saponinas da soja foram
previamente consideradas como possíveis fatores anti-insetos nas
sementes de leguminosas (APPLEBAUM; BIRK, 1979). Assim, o
composto integral é mais efetivo no controle de S. oryzae do que
apenas os peptídeos da ervilha sem as saponinas.
Hou et al. (2004) testaram a ação tóxica e repelente da farinha de
ervilha, rica em proteína, para três importantes pragas de grãos
armazenados: S. oryzae, T. castaneum e C. ferrugineus e para seus
parasitoides, e verificaram que não é tóxica e nem reduz a progênie de
Anisopteromalus calandrae (Howard) (Hymenoptera: Pteromalidae),
que é um parasitoide de S. oryzae, nem de Cephalonomia waterstoni
(Gahan) (Hymenoptera: Bethylidae), parasitoide de C. ferrugineus. A
liberação simultânea dos dois parasitoides reduziu a população de S.
oryzae em 46% e a de C. ferrugineus em 49%. Quando o trigo foi
tratado com 0,04% e 0,1% de farinha de soja, rica em proteína, a
população de S. oryzae foi reduzida em 26% e 79% e a de C.
ferrugineus em 27% e 43%, respectivamente. Contudo, combinando a
ação dos parasitoides com a farinha de ervilha, nas mesmas
concentrações, a população de S. oryzae foi reduzida em 76% e 98% e
de C. ferrugineus em 42% e 75%, respectivamente. A qualidade do
grão, ao final dos experimentos, foi significativamente melhor neste
último tratamento, se comparado com a testemunha sem tratamento.
Uma limitação do uso desse produto em unidades de
armazenamento é que R. dominica, que é uma das espécies mais
destrutivas de grão, não é controlada com a concentração de 0,1% de
farinha de ervilha rica em proteína (BODNARYK et al., 1997). Contudo,
como A. calandrae é um parasitoide generalista de coleópteros e
lepidópteros de armazenamento, e não é afetado pelo produto, a
combinação da proteína de ervilha com os parasitoides pode ajudar a
suprimir as populações mistas de insetos, incluindo R. dominica.
c) Extratos de plantas e óleos essenciais. Extratos e óleos
essenciais de plantas têm sido testados e utilizados como
protetores de grãos contra pragas de armazenamento, sendo
sua extração e maceração feitas com diferentes substâncias.
Esses compostos desempenham diversas funções nas
interações inseto-planta (repelentes e atraentes para a
alimentação e a oviposição, fagoestimulantes, ovicidas,
antibióticos, atrativos para parasitoides e polinizadores, etc.),
nas respostas de defesa ao ataque de herbívoros e também nas
interações entre plantas (alelopatia).
Hill (1990) registrou aproximadamente 2.000 espécies de plantas
que produzem substâncias com ação inseticida sobre insetos de
armazenamento, entre as quais a pimenta-do-reino (Piper nigrum), a
menta (Mentha piperita), o basilicão (Ocimum basilicum) e Eucalyptus
spp. Alguns óleos essenciais têm ação fumigante, caso do óleo da
mostarda Brassica rapa L. Há muitos trabalhos testando esses
compostos ou identificando sua natureza química, mas há poucas
referências sobre seu modo de ação e implicações nos processos
alimentares. Como discutido no item Monitoramento e utilização de
iscas alimentares, muitos desses compostos, particularmente aqueles
atrativos e fagoestimulantes, podem ser utilizados como iscas
alimentares em armadilhas, caso dos grãos triturados de trigo para a
captura de S. zeamais (CERUTI et al., 2006).
Há tendência de se usar resistência de plantas apenas na etapa de
produção, esquecendo-se que o grão processado é o produto que será
comercializado para a indústria alimentícia, a ração animal, o biodiesel
ou outras finalidades. Assim, o melhoramento de plantas não deveria
se preocupar somente com o desempenho em campo, mas também
com o desenvolvimento de materiais que apresentem um grão
resistente ao ataque de pragas durante o armazenamento, para
garantir qualidade ao processamento e ao consumo. Propriedades
bioquímicas e tecnológicas que conferem resistência ao ataque dos
insetos de armazenamento podem ser obtidas por cruzamento genético
convencional ou pela inserção de genes, como o milho com o gene de
Bacillus thuringiensis (milho Bt) ou o milho transgênico com avidina, por
exemplo.
Controle biológico
Agentes de controle biológico, como parasitoides, parasitas e
alguns microrganismos, têm sido testados e utilizados, particularmente
no MIP, como medidas alternativas para os inseticidas
convencionalmente usados para o controle de insetos de
armazenamento.
O sucesso do controle biológico depende do conhecimento e da
seleção das espécies que têm maior potencial para ser liberadas no
ambiente de armazenamento, bem como das interações entre este e as
espécies de pragas, e outras associadas, e sua compatibilidade com
outras medidas de manejo adotadas. Uma das vantagens de liberar
parasitoides e predadores em grãos armazenados é que os predadores
se integram facilmente nos protocolos de MIP, incluindo a sanitização e
a aeração (FLINN, 1998) e também com certos produtos usados como
protetores de grãos (BAKER; THRONE, 1995). Contudo, há certa
preocupação com a presença desses insetos e seus fragmentos como
contaminantes nos grãos e em farinhas, e também com a
especificidade dos parasitoides a determinadas espécies de pragas,
principalmente as primárias, requerendo a suplementação com outras
medidas para incrementar a ação desses agentes de controle biológico.
Tem-se adotado o uso de peneiras para a exclusão dos parasitoides,
antes da moagem do trigo, para reduzir seus fragmentos nas farinhas
(FLINN, 1998).
Parasitoides
A maioria dos parasitoides que ataca os besouros-praga primários
pertence às famílias Pteromalidae e Bethylidae, que podem ocorrer
naturalmente no ambiente de armazenamento ou serem liberados e
aumentados para um controle mais efetivo (HAGSTRUM; FLINN,
1992). Esses himenópteros não se alimentam dos grãos e nem
penetram nele, de maneira que os adultos podem ser facilmente
removidos por peneiramento. Algumas espécies de himenópteros, nas
famílias Ichneumonidae, Braconidae e Trichogrammatidae, também
podem ocorrer no ambiente de armazenamento, parasitando
essencialmente larvas ou ovos de lepidópteros (ATHIÉ; PAULA, 2002).
Uma das espécies de parasitoide mais eficiente é Theocolax
elegans (Westwood) (Hymenoptera: Pteromalidae), que ataca as
pragas primárias, cujas larvas se desenvolvem dentro do grão, como
Sitophilus spp., R. dominica, S. paniceum, Callosobruchus spp. e S.
cerealella (BURKS, 1979; FLINN et al., 1996; FLINN, 1998; FLINN;
HAGSTRUM, 2001). Uma única fêmea de T. elegans pode parasitar até
seis larvas de R. dominica por dia (FLINN; HAGSTRUM, 2001).
Contudo, essa espécie de parasitoide não ataca as pragas
secundárias, cujos estágios imaturos se desenvolvem fora dos grãos,
como Tribolium spp. e C. ferrugineus. A temperatura pode afetar a
resposta funcional desse parasitoide no controle de R. dominica, e a
maior taxa de parasitismo ocorre a 30 °C (20 presas por dia) e a menor
a 20 °C (duas presas por dia). Já temperaturas acima de 32,5 °C
causam elevada mortalidade de T. elegans (FLINN; HAGSTRUM,
2002).
A. calandrae é um dos parasitoides mais importantes de S. oryzae
e S. granarius e deve ser liberado em número suficiente no início do
período de armazenamento para um controle mais efetivo. A fêmea
detecta a larva do gorgulho dentro do grão e deposita geralmente um
único ovo; a larva eclodida irá se alimentar dos tecidos da larva do
hospedeiro (ATHIÉ; PAULA, 2002).
Outras espécies, como Cephalonomia waterstoni (Gahan) e
Cephalonomia tarsalis (Ashmead) (Hymenoptera: Bethylidae),
parasitam, respectivamente, as espécies de coleópteros que se
desenvolvem fora do grão de C. ferrugineus e O. surinamensis. A
espécie de neogregarina Mattesia oryzaephili pode infectar esses dois
besouros e pode, eventualmente, infectar os parasitoides (LORD,
2006). O ácaro Acarophenax lacunatus (Cross & Krantz) (Prostigmata:
Acarophenacidae) parasita, preferencialmente, ovos de T. castaneum,
C. ferrugineus e R. dominica, quando são mantidos nesses
hospedeiros por gerações sucessivas (OLIVEIRA et al., 2006).
A combinação de duas espécies de parasitoides pode resultar em
controle mais efetivo de pragas de armazenamento, como é o caso da
liberação do parasitoide de ovos de Trichogramma deion (Riley)
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) e do parasitoide de larva Bracon
hebetor (Say) (Hymenoptera: Braconidae), na prevenção e no controle
de P. interpunctella em farinha de milho (GRIESHOP et al., 2006). Os
autores compararam a eficiência de busca e parasitismo dos
parasitoides no produto empacotado em sacos plásticos e fora destes,
para simular embalagens íntegras e rompidas (produto derramado em
prateleiras de supermercados e armazéns), concluindo que B. hebetor
foi eficiente em ambos os casos. Já T. deion foi mais eficiente no
parasitismo das larvas do lepidóptero nos pacotes, porém a
combinação de ambos reduziu a população de P. interpunctella em
quase 100%.
Outra combinação possível é a liberação do parasitoide T. elegans
juntamente com a pulverização de avidina do milho. O resultado é
superior a outros tratamentos aplicados para o controle de populações
mistas, pois S. zeamais desenvolve-se dentro do grão e é controlado
pelo parasitoide, enquanto T. castaneum e C. ferrugineus, que se
alimentam e desenvolvem externamente e não são parasitados por T.
elegans, ficam sujeitos à ação do pó do milho avidina. A avidina não
exerceu efeito negativo sobre o parasitoide, uma vez que este não se
alimenta dos grãos e das farinhas (FLINN et al., 2006).
Também a farinha de ervilha enriquecida com proteína pode
suplementar a ação dos parasitoides, pois não apresenta efeito
negativo sobre os parasitoides. Hou et al. (2004) testaram o efeito da
farinha de ervilha a 0,1% combinada com os parasitoides A. calandrae
e C. waterstoni, resultando na redução das populações de S. oryzae e
C. ferrugineus em 98% e 75%, respectivamente.
Predadores
Diversas espécies de Xylocoris (Anthocoridae) se alimentam
especialmente de psocópteros e de ovos e larvas de lepidópteros e
coleópteros. Estão adaptados a temperaturas mais elevadas do
ambiente de armazenamento (MOUND, 1989) e algumas dessas
espécies apresentam hábitos de canibalismo (ARBOGAST, 1979). Tem-
se observado, por um lado, que farinhas finamente moídas impedem a
penetração do predador para atacar a presa e, por outro, facilitam a
fuga desta, reduzindo o impacto dos predadores nesse substrato.
Patógenos e organismos geneticamente modificados

Pesticidas microbianos, como Bacillus thuringiensis (Bt), Beauveria
bassiana, o vírus de granulose de P. interpunctella e as neogregarinas,
podem ser aplicados, conservados e manipulados para suprimir as
populações de pragas de armazenamento, particularmente quando os
hospedeiros estão em altas densidades. Contudo, há algumas
limitações, principalmente, com relação aos custos para aplicação em
commodities de baixo valor ou para casos em que é preciso ação
rápida com poucos escapes.
a) Bactérias. O Bacillus thuringiensis é um dos entomopatógenos
mais utilizados e já está Formulado e aprovado como protetor de
diversos grãos armazenados, podendo ser usado para o
tratamento das estruturas em silos vazios, antes do enchimento,
ou aplicado na superfície da massa de grãos para prevenir ou
controlar infestações das espécies de lepidópteros. No caso do
milho Bt, os grãos podem expressar sua proteína Cry 1Ab e Cry
1F, exercendo impacto negativo na emergência, no
desenvolvimento e na fecundidade de P. interpunctella
(SEDLACEK et al., 2001). Contudo, já tem sido constatada a
resistência de populações de P. interpunctella ao Bt (Dipel) às
proteínas de grãos geneticamente modificados, em laboratório,
porém esta decorre do aumento na atividade de proteinases
(OPPERT et al., 1997).
Candas et al. (2003) consideram que o aumento do metabolismo
oxidativo pode ser uma resposta adaptativa do inseto, que tem sua
sobrevivência ameaçada, e que tanto a detoxificação quanto níveis
mais elevados de mutações generalizadas e localizadas aumentariam
sua resistência e forneceriam vantagem adaptativa.
b) Fungos. Entre os fungos, somente Metarhizium anisopliae e
Beauveria bassiana apresentam eficácia satisfatória e
capacidade de infectar uma variedade de hospedeiros para
serem considerados agentes de controle biológico de insetos de
armazenamento. Contudo, sua eficácia não é suficiente para
competir com os inseticidas químicos e, além disso, em doses
elevadas, podem afetar negativamente os parasitoides. A
produção de conídios requer umidade atmosférica próxima da
saturação, porém para a germinação dos conídios e o início do
processo infeccioso no inseto não apresenta grandes requisitos,
podendo germinar facilmente no ambiente de armazenamento.
Podem ser associados com terra de diatomácea, pois, em razão
dos danos desse produto na cutícula dos insetos, a adesão e a
germinação dos conídios são favorecidas (AKBAR et al., 2004).
O. surinamensis é mais suscetível à infecção por B. bassiana do
que S. granarius e T. confusum, na mesma concentração, em
decorrência, principalmente, da aderência e da germinação dos
conídios na cutícula do inseto (WAKEFIELD, 2006). Esse autor
menciona que a produção de quinona pelas espécies de
Tribolium pode inibir a germinação dos conídios de B. bassiana,
bem como o crescimento de leveduras e de bactérias. Há muitos
estudos sobre a aderência dos conídios, inclusive a associação
com terra de diatomácea para favorecer esse processo, mas
pouca informação sobre seu mecanismo de infecção e como ele
afeta o comportamento alimentar e causa a morte do inseto.
c) Vírus. Os baculovírus são os únicos vírus que mostram potencial
de uso como inseticidas comercialmente viáveis. São
específicos para uma espécie ou para espécies próximas,
especialmente para P. interpunctella em frutas secas e nozes,
sendo facilmente transmitidos das fêmeas infectadas para sua
progênie.
d) Protozoários. A neogregarina Mattesia oryzaephili
(Neogregarinorida: Lipotrophidae) é patogênica para diversas
espécies de insetos de armazenamento, incluindo O.
surinamensis e C. ferrugineus, e também para os parasitoides
da família Bethylidae. Contudo, os parasitoides têm capacidade
de inocular e de dispersar as neogregarinas no ato de ovipositar
no hospedeiro. A infecção por esse organismo reduz o fitness do
inseto-alvo e, como consequência, há redução da população da
praga (LORD, 2007).
e) Nematoides entomopatogênicos. Esses organismos não têm
sido normalmente utilizados para o controle de insetos de
armazenamento em silos, armazéns e indústrias de alimento,
mas testes mostram que são efetivos em localizar e infestar
seus hospedeiros em nichos escondidos. Steinernema riobrave
(Rhabditida: Steinernematidae) reduz significativamente a
sobrevivência de larvas, pupas e adultos de T. castaneum e de
P. interpunctella, podendo ser usado em combinação com outras
medidas de manejo (RAMOS-RODRIGUEZ et al., 2007). As
formas infectivas dos nematoides podem penetrar o corpo dos
insetos pelo tegumento, dos espiráculos, da boca e do ânus, e,
nestes dois últimos casos, a infestação é mais efetiva. Como
atinge os cecos gástricos, túbulos de Malpighi ou os espaços
entre a membrana peritrófica e o epitélio do tubo digestivo, sua
expulsão pelas fezes torna-se mais difícil. Um problema geral
que ocorre, quando a penetração se dá via trato digestivo, é a
ação das enzimas digestivas que podem matar até 40% dos
nematoides invasores não adaptados, principalmente para
atravessar a membrana peritrófica (LEWIS et al., 2006).
f) Espinosa. É um produto da fermentação da bactéria actinomiceto
de solo Saccharopolyspora spinosa Mertz & Yao que se tem
mostrado efetivo como protetor de trigo a granel contra o ataque
de diversas espécies de insetos de armazenamento, porém
ainda não está registrado para esse fim, só para pragas de
campo, apresentando largo espectro para a supressão de
insetos (SUBRAMANYAM et al., 2002). A espinosa é uma
mistura de espinosinas A e D, que são tóxicas por ingestão e
contato, agindo sobre o sistema nervoso do inseto nos
receptores da acetilcolina nicotínica e ácido gama aminobutírico
(Gaba). Os insetos intoxicados apresentam contração muscular
involuntária, seguida por hiperexcitação e paralisia, o que
impede a continuidade da alimentação e resulta na morte do
inseto (SALGADO, 1997, 1998).
A espinosa mostrou-se particularmente efetiva no controle de R.
dominica e P. interpunctella, variando em eficiência de acordo com a
espécie, o tipo, ou variedade de grão testado, o tempo de exposição e
a temperatura. Lorini et al. (2006) testaram o efeito de espinosa,
reguladores de crescimento e inseticidas sobre duas espécies de
insetos em grão de trigo e constataram 100% de mortalidade de R.
dominica, já no primeiro dia, com a dosagem mais baixa. S. zeamais
apresentou-se mais resistente ao tratamento com espinosa. Toews e
Subramanyam (2003) e Flinn et al. (2004) constataram que a espinosa
é mais efetiva quando aplicada em grãos inteiros, porém mais reduzida
contra as espécies secundárias em grão quebrado, como T. castaneum
e O. surinamensis. O tempo letal também varia de acordo com a
espécie e o estágio/ínstar do inseto, mas para as diversas espécies
testadas, além de reduzir a taxa reprodutiva, a espinosa, mesmo em
baixa concentração de 1 mg/kg de grão, reduz significativamente o
número de grãos danificados (FANG et al., 2002).
Reguladores de crescimento (RC)

Os reguladores de crescimento são inseticidas mímicos dos
hormônios que regulam os processos de desenvolvimento dos insetos,
como ecdise, por exemplo. Adicionados à dieta de larvas de
lepidópteros, em laboratório, impedem que estas cheguem ao estágio
adulto (MONDAL; PARWEEN, 2001). O metopreno pode ser aplicado
sobre os grãos a granel exercendo um controle efetivo de R. dominica;
na forma de aerossol controla T. castaneum em armazéns e moinhos. A
aplicação de hidropreno nas superfícies e na estrutura do
armazenamento também controla P. interpunctella (ARTHUR, 2006).
Essa tecnologia pode ser associada à terra de diatomácea e outras
medidas de controle, mas é limitada pelo fato de só ser efetiva contra
insetos imaturos.
Diversas estratégias baseadas no paradigma da ecologia
nutricional (ou bioecologia e nutrição) proposto por Slansky Junior
(1982) e Slansky Junior e Rodriguez (1987) podem ser empregadas no
manejo integrado das pragas de produtos armazenados, conforme
discutido no item Aplicabilidade e perspectivas para o manejo de
pragas de armazenamento deste capítulo. A aplicação de medidas
físicas de controle e a utilização de compostos bioativos de agentes de
controle biológico e de grãos e sementes resistentes representam os
componentes mais importantes do manejo integrado dessas pragas.
Assim sendo, estudos para determinar o modo de ação dos diversos
produtos e os mecanismos de resistência, bem como as respostas
comportamentais e fisiológicas compensatórias dos insetos são
fundamentais para a incorporação dessas medidas dentro do manejo
integrado de pragas, visando à qualidade e à segurança dos alimentos.
Pelo fato de os insetos de grãos armazenados estarem confinados
a um ambiente protegido e, geralmente, com um suprimento de
alimento ilimitado, eles podem ser usados para a modelagem do
crescimento populacional de diversos organismos (BAKER;
LOSCHIAVO, 1987). Algumas espécies são facilmente criadas e
podem ser submetidas a diversas condições de alimento, temperatura,
umidade e outros fatores, permitindo a construção de modelos para
predizer o efeito das interações de fatores bióticos e abióticos sobre o
desenvolvimento das infestações. Em razão do número reduzido de
ingredientes ativos recomendados para o controle de insetos de
produtos armazenados, da atual restrição e futura proibição do uso do
brometo de metila como fumigante, torna-se indispensável o
conhecimento dessas informações para a adoção das medidas de
manejo discutidas.
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Capítulo 18
Moscas-das-frutas (Diptera)
Carla Cresoni-Pereira
Introdução
Os indivíduos da família Tephritidae, as verdadeiras moscas-
das-frutas, são insetos de reconhecida importância econômica por
terem seu ciclo de vida, em especial, a fase larval, intimamente
relacionada ao desenvolvimento de seus frutos hospedeiros. Além
disso, são organismos biologicamente interessantes, que ocorrem
em diversos habitats, explorando os mais diversos recursos
alimentares e desempenhando uma série de comportamentos
bastante variáveis.
As moscas-das-frutas pertencem à ordem Diptera, subordem
Brachycera, família Tephritidae. Os gêneros com espécies de
importância econômica pertencem à subfamília Trypetinae. O
reconhecimento correto da família é o primeiro passo para a
identificação das moscas-das-frutas-verdadeiras, nome exclusivo
para os representantes da família Tephritidae. As moscas frugívoras
de outras famílias não devem ser denominadas moscas-das-frutas
(ZUCCHI, 2000).
Apesar de muitos trabalhos terem sido realizados em
tefritídeos, não há uma classificação satisfatória para essa família
(SILVA, 2000). Essa situação pode ser consequência do tamanho
considerável do grupo (cerca de 4.200 espécies descritas), da
natureza regional da maioria dos trabalhos taxonômicos e da
intergradação de caracteres taxonômicos entre vários táxons
superiores (MALACRIDA et al., 1996).
Usualmente, identificam-se dois grandes grupos de tefritídeos,
considerando as diferenças fisiológicas, ecológicas e
comportamentais (SELIVON, 2000). O número de gerações anuais,
a exploração de recursos e o comportamento de cópula são
características, muitas vezes, utilizadas para se fazer
agrupamentos.
Bateman (1972) sugeriu que as moscas-das-frutas fossem
inicialmente divididas de acordo com o número de gerações anuais
em espécies multivoltinas, com mais de uma geração por ano,
geralmente, sem diapausa, como as espécies tropicais e
subtropicais, como, por exemplo, as espécies de Anastrepha, e
univoltinas, com uma só geração por ano, com diapausa de inverno,
de ocorrência em regiões de clima temperado, como as espécies de
Rhagoletis.
Outra distinção comum refere-se aos tipos de hospedeiros
utilizados pelas moscas. Fletcher (1987) considera três principais
estratégias na utilização do hospedeiro pelo estágio larval das
moscas-das-frutas: espécies monófagas, que exploram uma única
espécie vegetal, por exemplo, Bactrocera oleae (Gmelin); espécies
oligófagas (como Anastrepha striata Schiner), que utilizam poucas
espécies relacionadas (mesmo gênero ou mesma família); e
polífagas (como algumas espécies de Anastrepha e Ceratitis), que
utilizam uma ampla gama de hospedeiros. A maioria das espécies
que causa danos à fruticultura está incluída nessas duas últimas
categorias.
As espécies oligófagas/polífagas, multivoltinas, de regiões
tropicais e subtropicais não apresentam o ciclo de vida intimamente
ligado à fenologia de um único hospedeiro. Nesse caso, as fêmeas
devem selecionar um sítio para a oviposição de acordo com a
disponibilidade de frutos hospedeiros. Assim, no regime polifágico,
há diversificação na exploração dos recursos (SELIVON, 2000).
Os tefritídeos também apresentam diferenças quanto ao
comportamento sexual e são reconhecidos essencialmente dois
padrões relacionados ao sítio de corte e sítio de cópula. Esse pode
ser o próprio fruto hospedeiro, onde o macho estabelece um
território e força a cópula com fêmeas que procuram o fruto para
oviposição. Nesse caso, as fêmeas não têm prerrogativa de escolha
dos machos. Esse é o tipo de sistema de cópula baseado em
recurso: a cópula só ocorre no hospedeiro, pois é na ocasião de
postura que as fêmeas são forçadas a copular. Existem espécies
cujos machos formam leks na folhagem, que pode ser ou não
aquela da planta hospedeira. Uma vez agregados, os machos
apresentam comportamento elaborado, exibindo vibração de asas,
quando ocorre a emissão de sons e a liberação de feromônios. As
fêmeas, atraídas para esses agregados, aparentemente, selecionam
o parceiro para a cópula de acordo com o seu tamanho, dando
preferência aos maiores (ALUJA et al., 2000), embora algumas
vezes essa seleção aparentemente não esteja baseada somente em
aspectos visuais, como o tamanho do macho (MANGAN, 2003).
Alguns estudos demonstram que outros fatores como a quantidade
e a constituição do feromônio, que são influenciados pelo status
nutricional, também são importantes. Fêmeas selvagens de Ceratitis
capitata (Wiedeman) ativamente selecionam e discriminam em favor
de machos, liberando feromônios com composição adequada (HEAT
et al., 1994) e realizando adequadamente comportamentos de corte,
sonoros, visuais e táteis (EBERHARD, 2000).
Morgante et al. (1993) e Selivon e Morgante (1997) estudaram
o comportamento de cópula de A. striata e A. bistrigata Bezzi e
verificaram que a primeira apresenta o comportamento típico de
uma espécie generalista, com os machos se agrupando em leks,
atraindo a fêmea por emissão de feromônio e produção de sons,
enquanto A. bistrigata apresenta comportamento típico de espécies
monófagas de regiões temperadas, a exemplo de Rhagoletis: o
macho escolhe o fruto como território, defendendo-o da presença de
outros machos. As fêmeas procuram o fruto para a oviposição e o
macho força a cópula enquanto a fêmea está sobre o fruto.
Analisando-se, conjuntamente, esses parâmetros, podem ser
estabelecidas algumas relações entre eles, com o reconhecimento
de dois grandes grupos de moscas-das-frutas: o das espécies que
ocorrem em regiões temperadas, com populações estáveis, cujas
gerações sucessivas permanecem na mesma área e no mesmo
hospedeiro. Nesse caso, ocorre uma sincronização dos períodos de
alta densidade populacional com os recursos disponíveis, sendo o
próprio fruto hospedeiro utilizado como sítio de cópula.
Alternativamente, as espécies das regiões tropicais e subtropicais,
multivoltinas, polífagas são transitórias e se estabelecem em regiões
onde encontram frutos em processo de amadurecimento. A
exploração desses recursos leva a um aumento da densidade
populacional que declina à medida que diminui a quantidade de
frutos disponíveis. Portanto, ao contrário das espécies de regiões
temperadas que permanecem no mesmo local por várias gerações e
são univoltinas, as moscas-das-frutas de regiões tropicais e
subtropicais dispersam-se e fundam novas populações onde
existam condições favoráveis. Além disso, as gerações podem se
sobrepor em um mesmo hospedeiro, com várias gerações por
período de frutificação (BATEMAN, 1972).
Os alimentos das moscas-das-frutas

Os tephritídeos formam a guilda dos insetos frugívoros. Cabe
aqui salientar o ciclo de vida desses insetos e seu modo particular
de alimentação. Embora a família seja considerada frugívora, essa
classificação está, primariamente, relacionada ao hábito alimentar
dos imaturos. Os adultos se alimentam de grande variedade de
itens. Desde porções exudadas dos frutos hospedeiros até fezes de
pássaros, matéria orgânica em decomposição, néctares, pólens e
outros (CHRISTENSON; FOOTE, 1960). A alimentação exclusiva no
fruto se dá apenas no estágio larval, embora seja possível que as
larvas se alimentem dentro do fruto de seus próprios exoesqueletos
(ZUCOLOTO, 1993b), de outros pequenos animais (larvas, vermes
e outros invertebrados) e de larvas coespecíficas menores.
As fêmeas sexualmente maduras procuram seus hospedeiros e
ali depositam seus ovos, na casca do fruto. As larvas eclodem
diretamente para o interior dos frutos, onde se alimentarão
continuamente e completarão os ínstares larvais. Nesse ponto, o
fruto, já bastante maduro, terá caído da árvore. A larva de último
ínstar sai então do fruto e penetra no solo, onde pupará até a
emergência do adulto (CHRISTENSON; FOOTE, 1960).
Nutricionalmente, tanto adultos quanto imaturos necessitam de
carboidratos, proteínas, lipídios, sais minerais e vitaminas para se
desenvolver. Esses grupos de nutrientes são chamados de
substâncias ou compostos primários e estão presentes nos itens
alimentares (HSIAO, 1985) ou podem ser adquiridos por meio de
simbioses e serão discutidos adiante.
Outro grupo de substâncias presente nos itens alimentares são
as secundárias, ou aleloquímicos, que ocorrem geralmente nas
plantas (90% dos casos), não fazem parte do metabolismo destas e,
a princípio, não são utilizados diretamente pelos animais que
ingerem ou ovipositam nessas plantas (HSIAO, 1985). As funções
desses aleloquímicos para as plantas são bastante discutidas, mas
a teoria mais amplamente difundida seria a de que esses compostos
estariam relacionados à defesa dos vegetais contra a predação e,
algumas vezes, à competição com outras plantas, já que, dada a
sua imobilidade, as plantas não poderiam “fugir” dessas pressões
ambientais (HSIAO, 1985).
Muitos insetos, mediante processos de coevolução,
desenvolveram mecanismos fisiológicos para utilizar itens
alimentares que apresentam aleloquímicos em sua composição,
utilizando-os também como sinalizadores. Embora esse tipo de
relação seja mais comum entre espécies monófagas, pode ocorrer
com espécies polífagas. Crisci e Zucoloto (2001), trabalhando com
C. capitata, demonstraram que um composto secundário na dieta
pode ser bem tolerado por algumas gerações, o que seria
importante para a utilização de hospedeiros alternativos e a
expansão do nicho alimentar. Cresoni-Pereira e Zucoloto (2006a)
mostraram que fêmeas de A. obliqua são capazes de utilizar um
composto secundário que comumente não faz parte de seu
“cardápio” como sinalizador da presença de proteína na dieta,
possivelmente por processos de aprendizagem. Entretanto, efeitos
deletérios da ingestão de aleloquímicos por espécies não adaptadas
são mais comuns de serem observados. Entre eles podemos citar a
não utilização normal dos nutrientes, a formação de complexos
indisponíveis com nutrientes essenciais, inibição de enzimas
digestórias ou fagoinibição (BERNAYS, 1985).
Alguns insetos podem também utilizar esses aleloquímicos
como precursores de feromônios. Em moscas-das-frutas, são os
machos que produzem os feromônios, ao contrário da grande
maioria dos insetos (VILELA; KOVALESKI, 2000). A única exceção
entre os tefritídeos é B. oleae, cujas fêmeas produzem o feromônio
(LIMA, 2001). As fêmeas direcionam mais energia para a
reprodução do que para o acasalamento, comparativamente com os
machos. Sinalizar com feromônio tem um custo energético menor do
que procurar pelo parceiro sexual, observando-se menor exposição
aos predadores e às condições ambientais desfavoráveis,
envolvendo relativamente pouco gasto de energia e poucos riscos
(VILELA; KOVALESKI, 2000).
Machos de várias espécies de Bactrocera são fortemente
atraídos para metil-eugenol, um constituinte menor do óleo de
citronela que pode estar presente nas fontes alimentares dessas
espécies. Isso provavelmente ocorre porque esse composto serve
como precursor para o feromônio dessa espécie e também pode
agir como um alomônio, que inibe a predação (TAN; NISHIDA,
1998). O sucesso de cópula de machos de B. dorsalis (Coquillet)
não foi aumentado quando metil-eugenol foi adicionado à dieta
larval, mas sim à de machos adultos que foram criados em dietas
larvais sem metil-eugenol (SHELLY; NISHIDA, 2004). O metil-
eugenol e a grande atração exercida por ele sobre machos do
gênero Bactrocera são a base dos programas de controle que
utilizam a técnica da aniquilação de machos (MALAVASI, 2000).
Todos os animais necessitam consumir alimentos e utilizá-los
de forma adequada para que possam crescer, desenvolver e
reproduzir (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Quando nos
referimos ao comportamento alimentar de uma espécie, seja ela
qual for, estamos tratando das preferências alimentares dessa
espécie, de quais itens alimentares disponíveis ela utiliza, que
estratégias são utilizadas para adquirir e ingerir esse item. Quando
se trata da nutrição de uma determinada espécie, o objeto são os
elementos constituintes desse item alimentar, suas proporções,
quais são essenciais ou não, como eles são utilizados pelos
animais.
Nutrição
As necessidades nutricionais dos insetos são qualitativamente
semelhantes às dos demais animais. Elas variam de acordo com a
fase da vida (crescimento, reprodução, dispersão) e com fatores
abióticos como temperatura, umidade, luminosidade e outros.
Quando as necessidades nutricionais dos insetos não são
satisfeitas pelo alimento utilizado, eles sofrerão danos na sua
performance, como aumento do tempo de desenvolvimento,
fecundidade e fertilidade reduzidas, tamanho do adulto reduzido, o
que pode interferir na capacidade para cópula e dispersão, entre
outros fatores. Além de afetar o desempenho dos insetos, aspectos
nutricionais são os determinantes do comportamento de busca e
seleção do alimento, dispersão, escolha e aceitação de parceiros
sexuais (CHAPMAN, 1998).
Na fase imatura, a quantidade e a qualidade dos nutrientes
consumidos afetam o peso, o tempo de desenvolvimento, a
sobrevivência, a composição química do corpo, o tamanho do adulto
e a produção de óvulos, em alguns casos. Na fase adulta, a nutrição
é importante para a produção de ovos, habilidade para cópula,
sobrevivência, capacidade de dispersão e a renovação cuticular,
entre outros fatores (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985).
Uma das maiores dificuldades nos estudos sobre a nutrição e o
comportamento alimentar de moscas-das-frutas está na fase
imatura. Como as larvas misturam-se ao seu próprio alimento,
algumas medidas são difíceis de serem obtidas, como é o caso da
ingestão. A medida de ingestão é um dado de extrema importância
para os estudos de nutrição e comportamento. Os índices
alimentares comumente utilizados para outros insetos (SLANSKY
JUNIOR; SCRIBER, 1985) não podem ser aplicados a esse grupo
particular de insetos, tendo em vista que nos adultos a coleta de
fezes é inviável e nos imaturos tanto a coleta de fezes quanto a
medida da ingestão também o são. A dieta larval é de extrema
importância para o desenvolvimento adequado da larva e para a
performance dos adultos, tendo em vista que o potencial reprodutivo
dos adultos reflete a eficiência da dieta larval. Apesar de sua relativa
imobilidade, as larvas de moscas-das-frutas são capazes de
selecionar o alimento, ou sua porção, mais adequado para o seu
desenvolvimento. Fernandes-da-Silva e Zucoloto (1993) trabalhando
com larvas de C. capitata demonstraram que estas preferem as
porções mais maduras dos frutos e que, quando criadas
exclusivamente nessas porções, apresentam desenvolvimento
melhor do que quando criadas em outras porções do fruto. A
seleção de porções mais adequadas de alimentos ou de alimentos
diferentes, em laboratório, já foi demonstrada também por Zucoloto
(1988, 1993a) e Canato e Zucoloto (1993). Dukas et al. (2001),
também trabalhando com C. capitata, sugerem que a explicação
mais provável para os diferentes tamanhos larvais encontrados para
larvas de mesma idade, em frutos de kumquat, seria a variação
nutricional dentro do fruto e o fato de as larvas selecionarem essas
porções, uma vez que a competição seria um argumento fraco
considerando a densidade larval por fruto e o tamanho relativamente
pequeno das larvas em vista do tamanho do fruto.
Conhecidamente, o alimento larval natural é bastante pobre em
proteínas ou compostos nitrogenados, de modo que em estudos de
laboratório foi demonstrado para várias espécies que as larvas
preferem dietas contendo uma fonte proteica em detrimento de
outras mais ricas em açúcar. Larvas de C. capitata (CRISCI, 1998) e
A. obliqua (MESSAGE; ZUCOLOTO, 1980) não sobrevivem em
dietas constituídas unicamente de carboidratos, mas são capazes
de completar o desenvolvimento se alimentadas em dietas
exclusivamente proteicas, embora com performance reduzida.
Canato e Zucoloto (1993) demonstraram que em concentrações que
variaram de 6,5 g de lêvedo até 25 g de lêvedo/100 mL de dieta, as
larvas de C. capitata não apresentaram diferenças na performance,
o que pode demonstrar que as larvas não regularam sua ingestão
pela quantidade de açúcares na dieta, que foi constante, e toleraram
com sucesso dietas basicamente proteicas. Entretanto, na
concentração de 30 g de lêvedo/100 mL de dieta a performance foi
levemente reduzida (CANATO; ZUCOLOTO, 1993).
A qualidade e a quantidade do alimento larval vão interferir no
tamanho do adulto e no seu potencial reprodutivo de formas
adversas. Embora vários estudos tenham relacionado o tamanho do
adulto ao sucesso reprodutivo (obtenção de cópulas para os
machos e produção de ovos para as fêmeas) (LIEDO et al., 1992;
TAYLOR; YUVAL, 1999), nem sempre essa relação existe como
previsto. Machos de C. capitata de diferentes tamanhos diferiram no
número de cópulas obtidas com machos maiores obtendo mais
cópulas, mas não diferiram no sucesso reprodutivo em relação à
fecundação (BLAY; YUVAL, 1999). Fêmeas maiores de C. capitata
não tiveram potencial reprodutivo maior que fêmeas menores
(BLAY; YUVAL, 1999). É necessário observar que em estudos
realizados com indivíduos provenientes de criações em laboratório,
as diferenças genéticas entre os indivíduos podem ser mais
significativas para o sucesso reprodutivo do que a diferença no
tamanho. Uma vez que a larva atingiu o peso crítico, isto é, o peso
mínimo no qual a alimentação e o crescimento não são mais
necessários para o curso normal de pupação e metamorfose
(DAVIDOWITZ et al., 2003), a performance do adulto dependerá
mais da qualidade genética do que do seu tamanho. Por causa do
afunilamento genético propiciado pela criação de laboratório, a
variabilidade foi reduzida a ponto de nenhuma diferença ser
observada no sucesso de cópula em experimentos com B. tryoni
(Froggatt) (MEATS et al., 2004), independentemente do tamanho
dos indivíduos. Esse é um efeito característico dos regimes de
criação em massa e que podem interferir nos estudos
comportamentais que utilizam organismos provenientes desses
regimes. Como sugerido por Cayol (2000), características
comportamentais e feromonais podem ser perdidas nos processos
de criação e podem ser a chave para a explicação de alguns
resultados encontrados até mesmo em estudos de campo com
indivíduos criados em larga escala.
Os recursos essenciais para a alimentação do adulto, a
oviposição e o desenvolvimento larval estão disponíveis
irregularmente em qualidade e em quantidade nas diferentes épocas
do ano e o comportamento dos tefritídeos deve ser adequado para
forragear, de modo que atenda a todas as suas necessidades. As
necessidades nutricionais dos insetos não são constantes: elas
variam de acordo com fatores bióticos (fase de desenvolvimento,
fase reprodutiva ou de dispersão) e abióticos (temperatura,
umidade, etc.). Os insetos devem satisfazer suas necessidades
nutricionais mínimas para que não sofram prejuízos na performance
(SIMPSON; SIMPSON, 1990). A literatura é vasta no que diz
respeito à descrição dos efeitos da nutrição em vários aspectos do
comportamento e da performance dos tefritídeos.
Aluja et al. (2001a) compararam machos de A. ludens (Loew),
A. serpentina (Wiedeman), A. striata e A. obliqua (Macquart) em
diferentes idades e estados nutricionais. Os resultados mostraram
que o potencial reprodutivo do macho pode ser fortemente afetado
pela qualidade da dieta, mas esse efeito é altamente variável entre
espécies estritamente relacionadas com diferentes demandas
ecológicas e entre diferentes classes de idades dentro de uma
mesma espécie. Por exemplo, o número total de cópulas foi
significativamente influenciado pela dieta do adulto em A. serpentina
e A. striata e também em machos de A. obliqua de 20 dias de idade,
mas não em machos de 12 dias (ALUJA et al., 2001a). Nesses
casos, foi detectado que a adição de hidrolisado de proteína à dieta
foi o fator que conferiu aos machos vantagem competitiva.
Carey et al. (1998), em um estudo com C. capitata, e Jacome et
al. (1999), trabalhando com A. serpentina, demonstraram que
fêmeas podem viver mais tempo e se reproduzir tardiamente
quando sujeitas à privação de alimento, especialmente, a falta de
proteínas. De acordo com Carey et al. (1998), a mortalidade
aumenta em fêmeas que se reproduzem pelo fato de a reprodução
desviar recursos da manutenção somática, especialmente se a dieta
é pobre ou ausente de proteínas.
A maturação ovariana e a carga de ovos são influenciadas pela
alimentação, especialmente pela alimentação proteica. Embora
vários estudos tenham enfatizado a presença do fruto hospedeiro ou
de seu odor como um fator de estimulação da maturação ovariana
(FLETCHER; KAPATOS, 1983; KOVEOS; TZANAKAKIS, 1990;
ALONSO-PIMENTEL et al., 1998), faltaram evidências de que o
aumento da carga de ovos tenha se dado exclusivamente pelos
estímulos do fruto (sensoriais e/ou olfativos). Não pode ser
descartada a possibilidade de o estímulo de o hospedeiro ter
desencadeado uma resposta alimentar que tenha favorecido a
maturação ovariana (PAPAJ, 2000). A presença de machos de A.
obliqua promoveu uma mudança na utilização do alimento ingerido
pelas fêmeas que favoreceu a produção de ovos (CRESONI-
PEREIRA; ZUCOLOTO, 2006b), além de influenciar outros aspectos
da seleção de alimentos (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2005,
2006b). A dieta de machos adultos de C. capitata parece não
influenciar o sucesso de cópula ou a sobrevivência em linhagens de
laboratório, enquanto em linhagens selvagens os machos
alimentados com proteínas copularam significativamente mais do
que os privados ou os criados em laboratório em qualquer regime
dietário (SHELLY; McINNIS, 2003).
De maneira geral, a adição de proteína à dieta de adultos de C.
capitata aumenta o sucesso de cópula em casos que envolvem a
competição por parceiras entre machos selvagens (KASPI et al.,
2000; SHELLY et al., 2002; SHELLY; KENNELLY, 2002), somente
alguns casos envolvendo competição entre machos criados em
laboratório (KASPI et al., 2000; SHELLY; KENELLY, 2002) e nenhum
caso com machos criados em laboratório competindo com machos
selvagens (SHELLY; KENNELLY, 2002; SHELLY; McINNIS, 2003).
Proteínas
A unidade estrutural das proteínas são os aminoácidos. Para os
insetos em geral, as funções básicas das proteínas são a
construção e manutenção dos tecidos, a formação de enzimas,
nucleotídeos e quitina, a manutenção do equilíbrio ácido-base e,
secundariamente, na ausência de fontes primárias, como fonte de
energia. Embora o fagoestimulante clássico seja o carboidrato,
proteínas também podem agir como fagoestimulantes. Fêmeas de
A. obliqua aumentam a ingestão em dietas artificiais conforme
cresce a concentração de lêvedo de cerveja, que é uma fonte de
proteínas (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001a; MEDEIROS;
ZUCOLOTO, 2006).
As larvas se alimentam basicamente da polpa do fruto, embora
não esteja excluída a possibilidade de que se alimentem também,
dentro do fruto, de seus próprios exoesqueletos, outros
invertebrados e larvas coespecíficas mortas ou menores. Zucoloto
(1993b) demonstrou que as larvas de C. capitata podem se
desenvolver em dietas à base de farinha de carne e de larvas
mortas da mesma espécie, embora a performance seja reduzida nas
primeiras gerações nesse tratamento. Mas essa premissa mostra
que a prática de canibalismo não está descartada nessa espécie,
assim como em outras consideradas fitófagas, quando a ocasião
favorece esse tipo de comportamento (competição intraespecífica,
baixo teor de nutriente, etc.). Lemos et al. (1992) mostraram que
larvas alimentadas em farinha de carne liberam mais tripsina e
menos aminopeptidases no trato digestório do que larvas
alimentadas em lêvedo. Essa é uma adaptação de base genética
(LEMOS et al., 1992), podendo, assim, se manifestar nas larvas
selvagens, expostas aos mais variados ambientes nutricionais e,
eventualmente, alimentando-se de coespecíficos, exoesqueletos e
outros invertebrados menores.
As larvas, comumente, se desenvolvem em dietas artificiais que
contenham somente proteínas, embora com performance menor do
que aquelas supridas com dietas que contenham também
carboidratos. Aparentemente, as larvas são capazes de desaminar
os aminoácidos de modo eficiente para utilizá-los como fonte de
energia. As necessidades de proteínas de C. capitata na fase
imatura são similares tanto para machos quanto para fêmeas, assim
como o limiar de discriminação na fase imatura (PLÁCIDO-SILVA et
al., 2005). Para as moscas-das-frutas na fase adulta, as principais
fontes de proteínas são pólen, fezes de pássaros, honeydew
(BATEMAN, 1972) e até mesmo carcaças de outros insetos mortos,
incluindo coespecíficos (CRESONI-PEREIRA, observação pessoal).
Em relação à utilização e necessidade de proteínas, as fêmeas
de moscas-das-frutas são comumente divididas em dois grupos:
aquelas que necessitam de uma fonte proteica exógena, na fase
adulta, para reprodução (anautógenas) e aquelas que não
necessitam (autógenas). Alguns autores registram C. capitata como
moscas-das-frutas autógenas, no entanto, esses trabalhos, em sua
maioria, são feitos com moscas criadas em laboratório. No caso das
moscas consideradas autógenas, algumas espécies têm sua
produção de ovos aumentada quando supridas de uma fonte
proteica na fase adulta. Moscas do gênero Anastrepha são
anautógenas.
A nutrição proteica é importante também para os processos de
acasalamento. Fêmeas nutridas de proteínas parecem sinalizar seu
estado nutricional, que remete ao seu potencial reprodutivo. Fêmeas
de C. capitata, não privadas de proteínas na fase adulta, foram mais
receptivas à cópula do que fêmeas que não receberam proteínas
(CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1997). Segundo Trujillo (1998, citado
por ALUJA et al., 2000), em estudos com A. obliqua e A. ludens,
96% das fêmeas de A. obliqua copularam ao menos uma vez,
independentemente da dieta. No caso de A. ludens, 91% das
fêmeas alimentadas com proteína e açúcar copularam com machos
alimentados com a mesma dieta, enquanto somente 50% das
fêmeas alimentadas com apenas açúcar copularam com machos
também alimentados com açúcar. Fêmeas de A. ludens alimentadas
com proteína e açúcar mantidas com machos alimentados com a
mesma dieta apresentaram mais ovos maduros do que fêmeas
alimentadas apenas com açúcar, mantidas com machos também
alimentados somente com açúcar (MANGAN, 2003).
A ligação entre proteína e maturação ovariana é uma função do
hormônio juvenil e da produção de ecdisterona, mas as interações
desses hormônios são complexas e pobremente entendidas
(WHEELER, 1996). É comum a vitelogênese ser iniciada em todos
os oócitos, mas ser completada somente em alguns: esse número é
proporcional à taxa de ingestão de proteína (CHAPMAN, 1998). O
pico de alimentação em fêmeas de B. tryoni, alimentadas com
proteína ad libitum, coincidiu com o período em que deveriam
ocorrer as cópulas (MEATS; LEIGHTON, 2004). subsequentemente,
há dramática redução da demanda proteica quando as moscas
permanecem não copuladas. Há variação no número de ovos
produzidos ao longo da vida de B. tryoni quando as fêmeas são
submetidas a diferentes regimes de fornecimento de proteína
(MEATS; LEIGHTON, 2004).
Moscas de B. tryoni esterilizadas por radiação gama no estágio
pupal não tiveram vitelogênese, mas apresentaram padrão de
consumo de proteína similar ao de fêmeas normais copuladas aos 7
dias de vida (MEATS; LEIGHTON, 2004). Essa aparente falta de
efeito na taxa de alimentação é contraditória aos dados que foram
encontrados para outras espécies como C. capitata (GALUN et al.,
1985).
A ingestão de proteínas é importante para os machos das
moscas-das-frutas. Shelly e Kennelly (2002), utilizando C. capitata,
demonstraram que machos não privados de proteína obtiveram
significativamente mais cópulas do que machos privados de
proteínas, independentemente de serem selvagens ou criados em
laboratório. Drew (1987) observou que machos de B. tryoni não
necessitam de uma fonte proteica para produzir esperma, mas sim
para manter a produção ao longo da vida.
A formação da glândula salivar, responsável pela produção de
feromônios, é altamente influenciada pela ingestão de proteína
durante a fase larvária (FERRO; ZUCOLOTO, 1989). Machos cuja
nutrição na fase imatura tenha sido precária em proteínas podem ter
produção e, consequentemente, emissão de feromônio prejudicada.
Machos de A. obliqua mantidos em dieta de sacarose tiveram
longevidade reduzida quando comparados com aqueles alimentados
em sacarose e proteína (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO 2006b).
Machos e fêmeas de C. capitata (CHANG et al., 2001;
MANRAKHAN; LUX; 2006), C. cosyra (Walker) e C. fasciventris
(Bezzi) (MANRAKHAN; LUX, 2006) também mostraram baixas taxas
de sobrevivência quando mantidos somente em dietas de sacarose.
Carboidratos
Comumente, os carboidratos são de origem vegetal e são, ao
lado dos lipídios, a principal fonte energética. Entre suas principais
funções estão: fonte energética, fagoestimulação e regulação da
quantidade de ingestão. Stoffolano Junior (1995) argumenta que o
grande sucesso do grupo dos insetos deve-se ao acesso fácil aos
carboidratos, por serem estes abundantes na natureza, e que a
maioria dos comportamentos e das estruturas bucais dos insetos
está adaptada para explorar esses recursos. Os carboidratos melhor
utilizados pelos insetos são aqueles presentes em maior proporção
na natureza: glicose, frutose e sacarose são os mais utilizados,
seguidos pela maltose, galactose, trealose, rafinose e amido.
A utilização e o comportamento alimentar das moscas-das-
frutas no que diz respeito aos carboidratos estão relacionados com
a abundância e a distribuição destes na natureza, ocorrência que se
repete com a maioria dos insetos (HSIAO, 1985). Deve haver pouca
pressão seletiva sobre os insetos em geral com relação a
mecanismos elaborados de aquisição e utilização de carboidratos,
uma vez que estes são abundantes na natureza, o mesmo não
ocorrendo para as proteínas, que são nutrientes limitantes. De modo
geral, os imaturos de moscas-das-frutas são capazes de sobreviver
em dietas artificiais sem carboidratos ou com a adição de lipídios
como fonte energética. Embora as larvas de moscas-das-frutas
sejam capazes de se desenvolver em dietas sem carboidrato, essa
privação reduz a performance larval e se reflete na performance e
no comportamento dos adultos, que podem desenvolver
mecanismos de compensação, por exemplo (CANATO;
ZUCOLOTO, 1998). Já os adultos são incapazes de sobreviver por
mais de 3 dias sem uma fonte de carboidrato na dieta
(FONTELLAS; ZUCOLOTO, 1999; MANRAKHAN; LUX, 2006).
A qualidade dos carboidratos e a sua concentração ideal variam
de acordo com a espécie. Zucoloto (1992) demonstrou que fêmeas
de C. capitata, alimentadas durante o período de pré-oviposição
com diferentes carboidratos em diferentes concentrações,
apresentaram melhor performance quando alimentadas com glicose,
sacarose e frutose (12 g/100 mL de dieta). Já o amido, não
propiciou a produção de óvulos nesse mesmo estudo. Fontellas e
Zucoloto (1999), trabalhando com A. obliqua, encontraram
resultados similares. Landolt e Sivinski (1992) demonstraram que a
presença de carboidratos na alimentação de machos de Anastrepha
suspensa é fundamental para a ocorrência de chamado sexual.
Jacome et al. (1999) registraram que fêmeas de A. serpentina
preferiram carboidrato em detrimento de proteína ou de fruto aberto
quando em situação de escolha. Esse tipo de comportamento foi
chamado de junk food. Quando as moscas estão diante de um
alimento de qualidade “duvidosa”, mas altamente energético, elas
podem preferi-lo em detrimento de outro alimento de mais alto valor
nutritivo para elas. A ingestão desse item altamente energético pode
levar à saciação e bloquear a ingestão de outros itens. Esse tipo de
comportamento indica que a compensação nutricional, a
autosseleção alimentar e outros mecanismos de seleção de
alimento não são uma regra e os insetos podem cometer alguns
erros metabolicamente caros (JACOME et al., 1999).
Lipídios
Segundo Dadd (1985), as principais funções dos lipídios para
os insetos são: fonte energética, componente estrutural,
impermeabilizante, fonte de ácidos graxos essenciais e fonte de
esteróis. Vários estudos com moscas-das-frutas mostraram que nos
primeiros dias após a emergência ou na ausência de alimentação
adequada (carboidratos e proteínas) ou privação de carboidratos os
níveis de lipídios caem drasticamente, voltando a se restabelecer
nos dias subsequentes, desde que haja alimentação adequada e
que a privação de lipídios na alimentação não traga danos à sua
performance (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1992; JACOME et al.,
1995; MORENO et al., 1997; WARBURG; YUVAL, 1997).
Os estudos feitos com lipídios em moscas-das-frutas mostram
que esses insetos conseguem transformar outros nutrientes
(carboidratos e proteínas) em lipídios, de modo que talvez não seja
necessário, ao menos na alimentação do adulto, o fornecimento de
lipídios, exceto em casos especiais em que a dieta natural da mosca
seja rica nesse nutriente, como é o caso de B. oleae (MANOUKAS,
1977).
Vitaminas e sais minerais

Há poucas informações na literatura sobre a influência das
vitaminas na nutrição dos insetos. O estudo da composição dos
alimentos naturais das espécies pode nos dar informações
qualitativas dos micronutrientes necessários, mas não quantitativas,
e estas são praticamente impossíveis de serem obtidas com o uso
de dietas artificiais. Os estudos nutricionais só podem ser realizados
em laboratório, e os componentes das dietas artificiais dificilmente
são isentos de vitaminas, o mesmo ocorrendo para os sais minerais
(ZUCOLOTO, 2000).
Os estudos nutricionais correntes em laboratório utilizam o
sistema de deleção: um nutriente é tirado de cada vez da dieta do
inseto. No entanto, como já mencionado, a dieta pode estar
contaminada com algum traço do nutriente-teste. Além disso, como
as necessidades de micronutrientes costumam ser bastante
pequenas, a deleção pode não apresentar nenhum efeito imediato
ou pode ocorrer a passagem desses nutrientes de uma geração
para outra por meio do ovo. Se o teste é feito em uma única
geração, a necessidade pode não aparecer (ZUCOLOTO, 2000).
Também podem ser testadas várias proporções de um mesmo
nutriente na dieta, como é feito com carboidratos, proteínas e
lipídios, mas no caso dos micronutrientes, isso é praticamente
inviável, justamente por causa das quantidades muito pequenas de
que necessitam.
Canato et al. (1994), trabalhando com C. capitata, observaram
que a retirada de vitaminas da dieta das fêmeas não alterou a
fecundidade, enquanto Moreno et al. (1997) demonstraram que a
adição de vitaminas na dieta artificial de adultas melhorou a
performance de A. obliqua. Em ambos os casos, pode ter ocorrido a
passagem de vitaminas de uma geração para outra. Segundo Dadd
(1985), todos os sais minerais importantes para os demais seres
vivos o são também para os insetos. Potássio, magnésio e fosfato
foram comprovadamente importantes para o crescimento em
algumas espécies. Em trabalhos em que os simbiontes do trato
digestório foram eliminados experimentalmente, foi verificada a
necessidade de ferro, magnésio e zinco (DADD, 1985).
Simbiontes
O papel das bactérias na nutrição e na sobrevivência de larvas
e de adultos tefritídeos é melhor conhecido em Bactrocera e
Rhagoletis (FLETCHER, 1987). Os indivíduos têm adaptações
anatômicas para alojar microrganismos, como o ceco gástrico na
larva e o divertículo esofágico (bulbo) nos adultos. As bactérias
comumente encontradas no tubo digestório das moscas-das-frutas
são chamadas bactérias tipo moscas-das-frutas
(Enterobacteriaceae) (FLETCHER, 1987). Esse autor, ao interpretar
o comportamento de regurgitação de Bactrocera e Anastrepha,
sugeriu que as moscas inoculam a superfície do fruto e utilizam as
colônias de bactérias resultantes como fontes de proteínas. Os
simbiontes bacterianos podem também desempenhar importante
papel na síntese de aminoácidos essenciais, na quebra e na
digestão de tecidos do fruto, na desintoxicação de substâncias
secundárias e na supressão de microrganismos patogênicos. Drew
et al. (1983) mostraram que bactérias derivadas da superfície das
plantas provêm de algumas espécies de Bactrocera, incluindo B.
tryoni, com uma dieta que capacita moscas imaturas a alcançar a
maturidade sexual e a reprodução. Esses autores assinalam que as
bactérias são digeridas uma vez que um grande número delas é
encontrado no papo das moscas, mas praticamente nenhuma
alcança o trato digestório inferior ou é encontrada nas fezes.
Drew e Lloyd (1987) demonstraram que adultos de B. tryoni
(Hardy) e Bactrocera neohumeralis inoculam a superfície dos frutos
enquanto forrageiam e assim atraem moscas imaturas que
consomem este alimento bacteriano e então atingem maturidade
sexual. Machos de A. ludens (Loew) não mostraram efeito da dieta
do adulto na performance sexual, enquanto três outras espécies
comparadas no mesmo estudo mostraram tal relação (A. serpentina,
A. striata e A. obliqua) (Aluja et al., 2001a). Os autores do estudo
atribuíram, como uma das possíveis explicações, a presença de
bactérias simbiontes no trato digestório dessas moscas como
responsáveis pela nutrição adequada dos indivíduos, visto que essa
espécie parece ter se desenvolvido em ambiente de baixa qualidade
nutricional, de modo que seu sucesso estaria envolvido com a
presença dessas bactérias.
Fatores abióticos
A série de ambientes aos quais as moscas-das-frutas estão
expostas é extremamente ampla e variada, e não há um
componente único que seja determinante da abundância ou do
sucesso desses organismos. Os principais componentes que devem
ser avaliados são a alimentação, os fatores bióticos (predação,
competição, presença de coespecíficos) e abióticos. Entre estes
últimos, podem ser citados a umidade, a temperatura e a luz
(BATEMAN, 1972). A luz e a temperatura são especialmente
importantes para a alimentação, por dispararem ou inibirem as
atividades diárias, entre elas os turnos alimentares.
Fatores bióticos e abióticos interagem para regular a fisiologia e
o comportamento das fêmeas tefritídeas de vários modos. Por
exemplo, temperatura, intensidade luminosa e qualidade do
alimento podem modular a hora do dia em que a fêmea oviposita
(ALUJA et al., 1997) e podem influenciar o comportamento de
cópula (ALUJA et al., 2000). O comportamento de oviposição de A.
obliqua, no campo, parece ser fortemente influenciado por
características do microhabitat, especialmente luminosidade,
umidade, temperatura e fatores bióticos, como a presença de
hospedeiros (ALUJA; BIRKE, 1993).
Alimentação
Os tipos de alimentos que os insetos holometábolos podem
ingerir dependem basicamente da estrutura de suas peças bucais e
de seus mecanismos de alimentação. As moscas-das-frutas usam
modificações específicas do labelo juntamente com a posição
labelar e o modo de alimentação em fluidos para ingerir substâncias
específicas (VIJAYSEGARAN et al., 1997). O modo de ingestão,
assim como os tipos de alimentos que podem ser ingeridos são
influenciados por uma combinação de três componentes estruturais
e funcionais separados, mas estritamente associados: 1) estrutura
das peças bucais; 2) flexão do labelo durante a alimentação; e 3) o
modo de alimentação centrado em fluidos pela regurgitação e a
reingestão de conteúdos do papo (VIJAYSEGARAN et al., 1997).
As peças bucais das moscas-das-frutas têm modificações
estruturais específicas cujas funções não tinham sido previamente
estudadas (VIJAYSEGARAN et al., 1997). No estudo de quatro
espécies de Bactrocera, observou-se que a pseudotraqueia tem
anéis ao longo da linha mediana, com numerosos microdentes, e
espaços entre eles que resultam em muitos microporos que levam
ao lúmen da pseudotraqueia. Os anéis pseudotraqueais de
Anastrepha são similares aos de Bactrocera (ELZINGA; BROCE,
1986). Os anéis pseudotraqueais próximos da abertura oral não têm
microdentes, mas são modificados em estruturas onduladas,
semelhantes a pelos e que são chamados espinhos prestomais
(VIJAYSEGARAN et al., 1997). Os lobos orais opostos próximos ao
esclerito discal são flexionados para formar a cavidade labelar e o
sulco prestomal durante todos os modos de alimentação. Sem essa
flexão labelar, o alimento seria bebido diretamente pela abertura oral
e a filtração por meio dos microporos da pseudotraqueia não seria
possível. Essa flexão dos lobos orais é fundamental para o modo de
alimentação dos tefritídeos, protegendo a abertura oral e prevenindo
que o alimento passe direto para o canal alimentar
(VIJAYSEGARAN et al., 1997).
Embora, de modo geral, as moscas bebam líquidos diluídos,
elas também se alimentam de itens sólidos, secos, por meio da
regurgitação do conteúdo do papo, liquefazendo o alimento e então
reingerindo a porção liquefeita. As peças bucais estão adaptadas
para expelir e ingerir grandes quantidades de líquido. A ingestão e a
expulsão de líquidos via pseudotraqueias e de numerosos
microporos que cobrem a superfície labelar são similares à ação de
uma esponja e é um método mais efetivo do que a ingestão de
fluidos ou liquefação de alimentos por meio de uma única abertura
maior, que é a abertura oral (VIJAYSEGARAN et al., 1997).
Para ingerir o alimento, a mosca deve primariamente estender a
probóscide, e isto ocorre após a fagoestimulação de receptores nas
peças bucais e pelos quimiorreceptores tarsais (BERNAYS, 1985).
Se o input sensorial durante a ingestão declina abaixo de certo nível
limiar, ou se um feedback negativo leva ao término da refeição, a
probóscide lentamente se retrai; a retração será mais lenta quando
deterrentes alimentares forem encontrados (BERNAYS, 1985). A
continuidade da alimentação depende da fagoestimulação contínua.
Isso indica que o padrão de alimentação não é contínuo até a
saciedade; ele requer feedback positivo contínuo, o que é fornecido
em grande parte pelo feedback químico do alimento (BERNAYS,
1985).
Segundo Bernays (1985), quatro pontos são notadamente
marcantes em relação ao início e decorrer da alimentação. Primeiro,
a alimentação contínua requer fagoestimulação contínua. Segundo,
a quantidade de alimento ingerido em uma refeição depende de
fatores volumétricos. Terceiro, a regulação dos períodos entre as
refeições depende da composição da hemolinfa. E, finalmente, há
variações endógenas no sistema nervoso central que afetam todo o
processo da alimentação.
O comportamento alimentar de moscas do gênero Anastrepha
envolve várias modalidades que são idênticas àquelas observadas
para outras espécies de tefritídeos, como R. pomonella (Walsh.)
(HENDRICHS et al., 1992; 1993) e C. capitata (HENDRICHS et al.,
1991): pastagem (grazing), sucção, bubbling e regurgitação (ALUJA
et al., 1993). A pastagem consiste em um repetido movimento de
extensão e retração da probóscide para tocar a superfície de
alimentação. Esse comportamento foi primeiro descrito por
Hendrichs et al. (1992) e seria uma forma de a mosca encontrar e
experimentar porções de nutrientes da superfície explorada. Quando
isso ocorre nas folhas das plantas, é importante para aquisição de
proteínas e de carboidratos que podem ser exudados das folhas. A
sucção é a ação de extensão da probóscide para absorver líquidos,
provenientes do fruto ou não, gotas de água, fezes frescas de
pássaros ou outro alimento, líquido ou liquefeito pela saliva da
mosca. As moscas adultas podem ingerir alimentos secos desde
que passíveis de serem liquefeitos pela ação da saliva. Foi
demonstrado que a performance é reduzida quando as moscas têm
que se alimentar de itens sólidos, já que grande parte da energia é
dispendida na fabricação de saliva para a preparação do alimento
para posterior sucção (HENDRICHS et al., 1993).
Bubbling é a formação de gotas líquidas, de tamanho variado,
na ponta da probóscide, enquanto a mosca está em repouso sobre
a folha. A regurgitação é a deposição dessas gotas regurgitadas
sobre a folha ou fruto ou qualquer outra superfície em que a mosca
se encontre, e a posterior reingestão dessas gotas em intervalos
variáveis. Segundo Aluja et al. (2000), a quantidade e composição
dos drops variam com o tipo de alimento ingerido. A reingestão das
gotas também está relacionada à ingestão de bactérias simbiontes,
que podem ser passadas de uma mosca para outra ou podem se
proliferar no material regurgitado e, então, serem ingeridas pelas
moscas (HENDRICHS et al., 1992). As bactérias podem ser
importantes na digestão e no fornecimento de nutrientes não
sintetizados ou adquiridos pelas moscas adultas.
Drew e Lloyd (1987) propuseram que as moscas regurgitam
para inocular a superfície do fruto hospedeiro com suas bactérias
intestinais. Já Hendrichs et al. (1992), ao descreverem o bubbling
em R. pomonella, encontraram que as moscas podem regurgitar o
alimento ingerido para eliminar o excesso de água por evaporação e
concentrar os nutrientes suspensos na solução. Uma função
alternativa para o bubbling, proposta por Vijaysegaran et al. (1997),
seria que as moscas regurgitam para reverter o fluxo de fluido no
labelo, limpando os microporos de partículas que, provavelmente, se
acumulam durante a alimentação.
O apetite das moscas por nutrientes específicos depende de
uma série de fatores, como a concentração de cada nutriente na
dieta, o intervalo entre as refeições e a quantidade ingerida em cada
refeição. O padrão de alimentação é bastante variável, dependendo
da espécie e das condições ambientais. Observações feitas com
adultos de A. suspensa (Loew) mostraram que essas moscas
preferem o período da manhã para alimentação, embora tenham
sido observadas alimentando-se durante todo o dia (LANDOLT;
DAVIS-HERNANDEZ, 1993). Já A. obliqua, em pomares com
temperaturas muito elevadas (45° em áreas não sombreadas),
preferiram alimentar-se num padrão bimodal, com a maior parte da
atividade ocorrendo nos períodos mais frios (ALUJA; BIRKE, 1993).
Porém, quando as temperaturas foram mais amenas, o pico de
atividade alimentar ocorreu entre 10 h e 15 h. Fêmeas de A. obliqua
individualizadas se alimentaram significativamente mais, tanto de
sacarose quanto de lêvedo de cerveja, do que fêmeas mantidas em
grupo (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, informação pessoal).
Quando mantidas em grupo, é possível que algumas fêmeas não
tenham acesso constante ao alimento ou que todas tenham acesso
restrito. Aluja et al. (2001b) observaram que fêmeas individuais de
A. serpentina não se alimentam todos os dias, mesmo quando uma
fonte de açúcar e uma de proteína estejam disponíveis ad libitum.
Aluja et al. (2000) ressaltaram a importância de se quantificar e
descrever todos os componentes ambientais quando se quer
descrever o comportamento alimentar, e cabe aqui ressaltar que o
contexto social, a idade do indivíduo e a disponibilidade de recurso
também são de máxima importância para a descrição do
comportamento. Privação de alimento, diluição de nutrientes na
dieta, presença de coespecíficos são fatores que afetam o
comportamento.
Outro comportamento já descrito para moscas-das-frutas é a
trofalaxia. É o fenômeno de transferência, pelos machos, de uma
substância oral para as fêmeas e que é por elas consumida. O único
caso descrito e conhecido ocorre em A. striata, cujas fêmeas
costumam circular diante da corte dos machos e, eventualmente,
tocam seu labelo com o labelo dos machos, de modo que a
substância oferecida pelos machos seja bebida pela fêmea (ALUJA
et al., 1993). Acredita-se que essa substância possa conter
nutrientes ou simbiontes. O único outro caso registrado em que
algum material do macho é transferido para a fêmea ocorre em A.
suspensa, no entanto, não ficou evidente que a inseminação tenha
aumentado a longevidade da fêmea ou que a cópula com machos
maiores aumente a sua fecundidade (SIVINSKI, 1993).
Comportamento
Todos os organismos exibem uma série de comportamentos
que formam uma ponte entre as necessidades fisiológicas do
organismo, uma variedade de limites filogenéticos e o ambiente no
qual o organismo vive (YUVAL; HENDRICHS, 2000). Esses
comportamentos são padrões altamente adaptados que otimizam o
sucesso reprodutivo do indivíduo que os desempenha (YUVAL;
HENDRICHS, 2000).
Os mecanismos comportamentais e fisiológicos que controlam
a seleção do alimento em insetos ainda não são bem conhecidos. A
hipótese mais aceita atualmente é que a informação sobre a
qualidade nutricional de um alimento é originária da atividade de
uma variedade de receptores sensoriais. Tais receptores estariam
integrados com informações sobre o estado nutricional fornecidas
pelo teor de nutrientes presentes na hemolinfa (SIMPSON et al.,
1995). De acordo com Waldbauer e Friedman (1991), o
comportamento de autosseleção alimentar é uma regulação
contínua do alimento ingerido que envolve mudanças frequentes de
alimento para alcançar um balanço favorável de nutrientes por meio
de escolhas não casuais, com consequente benefício para o
indivíduo. Trabalhos realizados com C. capitata (CANGUSSU;
ZUCOLOTO, 1995) e A. obliqua (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO
2001b; MEDEIROS; ZUCOLOTO, 2006) já demonstraram que essas
moscas-das-frutas são capazes de selecionar proporções de
nutrientes que lhes forneçam uma dieta adequadamente
balanceada, quando essa possibilidade lhes é oferecida. No
entanto, os resultados desses trabalhos diferem em um ponto
fundamental (Figuras 1 e 2). A performance de fêmeas de C.
capitata foi melhor quando a alimentação ocorreu em um único
bloco de dieta de sacarose e de lêvedo do que quando as fêmeas
puderam ingerir seletivamente entre dietas de sacarose e dietas de
lêvedo em blocos separados (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1995). Já
para as fêmeas de A. obliqua, a ingestão total foi menor e a
performance foi melhor quando os mesmos nutrientes foram
oferecidos separadamente do que quando foram oferecidos em um
único bloco (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001b), como o foi
para C. capitata (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1995). A explicação
para essa diferença está provavelmente na origem dos indivíduos e
seu histórico alimentar. As fêmeas de C. capitata utilizadas por
Cangussu e Zucoloto (1995) eram provenientes de uma criação de
laboratório, em que o alimento utilizado para a manutenção da
criação consistia exatamente dos nutrientes em um mesmo bloco de
dieta, durante várias gerações, o que pode ter levado essa
população a utilizar de forma mais eficiente os nutrientes em
conjunto.
Figura 1. Eficiência da dieta e número de óvulos produzidos por
Ceratitis capitata e Anastrepha obliqua alimentadas em um só bloco
de dieta com as seguintes proporções de lêvedo e sacarose,
respectivamente: dieta I = 5 g:6,5 g; dieta II = 11 g:6,5; dieta III =
19,5 g:6,5 g; dieta IV = 27 g:6,5 g; e dieta V = 35 g:6,5 g. A dieta VI
representa os resultados encontrados para as fêmeas alimentadas
com 11 g de sacarose e 6,5 g de lêvedo separadamente.
Fonte: Cangussu e Zucoloto (1995); Cresoni-Pereira e Zucoloto (2001b).
Figura 2. Ingestão (mg/fêmea/dia) de dieta de sacarose (11 g) e

dieta de lêvedo de cerveja (6,5 g) por fêmeas de Ceratitis capitata e
Anastrepha obliqua do dia da emergência ao 60o dia de vida adulta.
As fêmeas de A. obliqua utilizadas por Cresoni-Pereira e

Zucoloto (2001b) eram selvagens, e, na natureza, os nutrientes não
são encontrados em um único bloco; eles estão dispersos no
ambiente e a mosca necessita procurá-los e selecioná-los
adequadamente. Esse resultado está de acordo com Simpson e
Simpson (1990), que diz que para um inseto compensar um
desbalanço nutricional por alimentação seletiva, o balanço e as
quantidades ingeridas em diferentes fontes alimentares devem
satisfazer às necessidades do inseto de modo mais eficiente do que
o balanço obtido pela alimentação em uma única fonte alimentar.
Mesmo em seu ambiente natural, as moscas-das-frutas podem
selecionar os nutrientes de acordo com seu histórico alimentar.
Tendo os adultos uma alimentação extremamente variada, as
moscas podem selecionar, entre os itens de seu cardápio, os mais
adequados para o momento, levando em consideração, aqui, outros
fatores como a presença de predadores e competidores, a
disponibilidade do alimento e os fatores abióticos. Cabe aqui
ressaltar as diferenças encontradas nos estudos de laboratório e
nos estudos em campo. É possível que, em campo, o tempo
despendido na alimentação seja bem maior do que em laboratório
(LANDOLT; DAVIS-HERNANDEZ, 1993), uma vez que os recursos
estão mais dispersos, nem sempre têm alta qualidade nutricional e
nem sempre estão acessíveis. De maneira geral, sabe-se que os
adultos comumente se alimentam durante todo o dia, com turnos de
alimentação concentrados em alguns horários do dia, o que varia de
espécie para espécie.
Quando os insetos não são capazes de balancear sua dieta,
como os casos em que os nutrientes essenciais são oferecidos em
um só bloco de dieta, existem mecanismos para eliminar os
excessos (LEMOS et al., 1992; ZANOTTO et al., 1996, 1997),
embora, algumas vezes, esses mecanismos de eliminação possam
causar danos à sua performance ou o desbalanço nutricional é
muito grande e pode ocasionar a morte do inseto (CRESONI-
PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001a).
Embora a carga de ovos em A. obliqua, uma espécie cujos
frutos hospedeiros são altamente efêmeros, seja mais influenciada
pelo acesso ao recurso hospedeiro do que em A. ludens, que, por
infestar frutos menos efêmeros, têm sua carga de ovos mais
influenciada pela densidade de fêmeas coespecíficas e pela idade
(ALUJA et al., 2001b), a dieta do adulto é determinante na produção
total de ovos. Por exemplo, fêmeas bem alimentadas de ambas as
espécies mostraram claro padrão de aumento da carga de ovos com
a idade, o que não ocorre com fêmeas privadas de proteínas. Da
mesma forma, a densidade de coespecíficos só teve seus efeitos
claramente observáveis nos grupos de fêmeas bem alimentadas
(ALUJA et al., 2001b).
São raros os trabalhos que estudam a relação do macho e seu
estado nutricional sobre a fisiologia e o comportamento das fêmeas,
no entanto, essa relação parece ter importante papel ecológico para
a biologia das espécies tefritídeas. Até o trabalho de Aluja et al.
(2001b), nenhum efeito do feromônio do macho sobre o
desenvolvimento ovariano havia sido demonstrado. Talvez esse
fenômeno tenha um mecanismo de ação diferente do efeito da
cópula, que envolve transferência de proteína. É mais provável que
a ação do feromônio ocorra como um “disparador” da ingestão de
proteína pelas fêmeas. Cresoni-Pereira e Zucoloto (2005)
demonstraram que o limiar de discriminação de fêmeas de A.
obliqua para uma fonte proteica foi alterado pela presença e o
estado nutricional do macho. Também em A. obliqua foram
encontradas diferenças na eficiência de utilização da dieta em
relação à produção de óvulos na ausência de machos e quando
machos privados ou não de proteínas estavam presentes
(CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2006b).
Fontellas-Brandalha e Zucoloto (2004) não encontraram
nenhum efeito da presença do macho sobre a postura e a escolha
de diferentes substratos para a oviposição por fêmeas de A. obliqua.
O estado nutricional da fêmea foi mais importante para a
determinação do número de ovos e não teve efeito sobre a escolha
de substrato, cujo conteúdo nutritivo parece ser o determinante da
escolha. Aparentemente, a influência do macho parece agir sobre a
ingestão de proteína e sobre mecanismos fisiológicos de
aproveitamento do alimento, como defendido por Cresoni-Pereira e
Zucoloto (2006b).
A contagem de oócitos em experimentos com A. ludens e A.
obliqua foi alta quando as fêmeas foram submetidas à presença de
voláteis de frutos e feromônios de machos simultaneamente; a
contagem foi baixa quando nenhum estímulo químico estava
presente e foi intermediária quando só um tipo de estímulo estava
presente (ALUJA et al., 2001b). Uma interpretação consistente com
esses resultados, especialmente para A. obliqua, é que voláteis de
frutos e feromônios dos machos, independentemente, facilitam a
produção de ovos e que seus efeitos facilitadores podem ser
aditivos ou sinergísticos na natureza. Mangan (2003), trabalhando
com A. ludens, registrou que a cópula com machos bem
alimentados garantiu maior produção de ovos do que quando as
cópulas ocorreram com machos mal alimentados. O mesmo autor
constatou que a presença de machos (alimentados em qualquer
dieta) diminuiu a maturação ovariana quando comparado com
fêmeas não expostas aos machos.
Fêmeas de A. ludens, alimentadas com proteína e açúcar e
mantidas com machos alimentados com a mesma dieta,
apresentaram mais ovos maduros do que fêmeas alimentadas só
com açúcar e mantidas com machos alimentados também com
apenas açúcar (MANGAN, 2003). Combinações de dietas diferentes
entre os pares sexuais foram realizadas nesse experimento
(MANGAN, 2003). O mesmo trabalho mostrou que fêmeas mantidas
sem machos durante o período de maturação tiveram a maturação
de ovos muito superior às fêmeas mantidas com machos, mesmo
aquelas mantidas com machos alimentados em açúcar e proteína.
As moscas-das-frutas dispõem de mecanismos para a seleção
de alimentos altamente refinados. O limiar de discriminação
representa a menor quantidade de um determinado nutriente que
pode ser percebido por um inseto em certo volume de dieta.
Fêmeas de C. capitata mostraram limiares muito mais baixos para
proteínas (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1995) do que fêmeas de A.
obliqua (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001b). Esses dados
são interessantes porque mostram a variação de um mecanismo
fisiológico extremamente importante para a seleção de alimento que
reflete a história alimentar desses insetos. C. capitata utilizadas por
Cangussu e Zucoloto (1995) eram provenientes de uma criação de
laboratório mantida em uma dieta riquíssima em proteína (lêvedo de
cerveja). Essas fêmeas não precisam de fonte proteica exógena
para efetuar posturas já que trazem reserva larval. Assim, o limiar
apresentado por essas fêmeas foi baixo (Tabela 1). Já as fêmeas de
A. obliqua utilizadas por Cresoni-Pereira e Zucoloto (2001b), por
serem selvagens, necessitam de uma fonte exógena de proteínas,
em uma concentração adequada, para que possam produzir ovos.
Seria esperado que apresentassem limiar inferior ao encontrado por
C. capitata, mas não foi o que ocorreu (Tabela 1). Uma possível
explicação seria o fato de que existe uma concentração mínima de
cada nutriente necessária para proporcionar performance adequada
a cada inseto. Não vindo de uma dieta larval rica, as fêmeas de A.
obliqua necessitam de quantidade de proteína maior que C.
capitata. Embora existam muitos mecanismos de compensação
para a diluição de nutrientes na dieta, a compensação apresenta
limitações, como a limitação volumétrica do abdome. Não seria
“vantajoso” para A. obliqua perceber quantidades muito pequenas
de proteínas na dieta que não fossem possíveis de ser
compensadas pelo aumento da ingestão. Outros trabalhos também
demonstraram o limiar de discriminação para sacarose tanto em
adultos (FONTELLAS-BRANDALHA; ZUCOLOTO, 2003) quanto em
imaturos (ZUCOLOTO, 1993c).
Tabela 1. Limiar de discriminação de fêmeas selvagens de

Anastrepha obliqua e fêmeas criadas em laboratório de Ceratitis
capitata, mantidas em diferentes estados de privação de uma fonte
proteica.
A. obliqua C. capitata
Estado nutricional
Quantidade de lêvedo percebida (g)/100 mL de dieta
Recém-emergida 0,7 -
Privada 0,8 0,2
Não privada 1,6 0,6

Joachim-Bravo e Zucoloto (1997) trabalhando com C. capitata

demonstraram que as escolhas das fêmeas por hospedeiros para
oviposição não está relacionada positivamente à performance da
prole. Essa característica se repete em muitos gêneros e reflete
tendência à exploração de novos recursos, comportamento típico
das espécies generalistas. Parece que o comportamento de seleção
visa à nutrição do próprio indivíduo, quando se trata de adultos,
embora esse comportamento seja refletido, posteriormente, na
produção de ovos e demais comportamentos reprodutivos.
Muitos autores defendem que a aprendizagem é a base para os
efeitos da experiência sobre o comportamento (BERNAYS, 1995;
WHITE et al., 2002; CARSTEN; PAPAJ, 2005). Embora essas
mudanças comportamentais muitas vezes reflitam aprendizagem ou
imprinting, a experiência pode também mudar o comportamento
pela alteração do estado fisiológico (incluindo o reprodutivo) do
animal (CARSTEN; PAPAJ, 2005). Na mosca-das-frutas do Caribe,
a experiência de cópula eleva o nível de hormônio juvenil nos
machos, levando-os a liberar feromônios em taxas mais altas,
resultando em maior sucesso de cópula (TEAL et al., 2000). Os
mecanismos básicos dos efeitos da experiência sobre o
comportamento de cópula podem ser difíceis de ser distinguidos,
especialmente em sistemas em que a experiência media mudanças
fisiológicas (CARSTEN; PAPAJ, 2005). Landolt (1994) mostrou que
fêmeas da mosca-de-papaia aumentaram sua frequência de
recópula na presença de fruto hospedeiro; entretanto, não está claro
se essa mudança é mediada pela aprendizagem ou por algum efeito
direto no estado fisiológico.
Em relação à seleção de alimentos, é comum entre os insetos a
utilização de aleloquímicos como sinalizadores de itens alimentares
de qualidade (BERNAYS, 1985), o que resultaria em menos tempo
de busca por alimento e menor exposição a predadores durante o
comportamento de pastagem (grazing). Esse processo ocorre por
aprendizagem associativa positiva. Cresoni-Pereira e Zucoloto
(2006a) demonstraram que fêmeas de A. obliqua foram capazes de
associar a presença de sulfato de quinino, que é uma substância
incomum no cardápio alimentar dessa espécie, à presença de
lêvedo de cerveja na dieta, mas não faz tal associação em relação à
sacarose (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, dados não
publicados). Essa resposta positiva para o lêvedo pode ocorrer por
causa da necessidade dessa espécie de uma fonte proteica
exógena para reprodução e por serem as proteínas um nutriente
frequentemente menos abundante do que os carboidratos. Sendo
estes últimos de fácil acesso na natureza, não seria adaptativo o
desenvolvimento de mecanismos de aprendizagem para um
nutriente que não fosse limitante. Fêmeas de C. capitata também
foram capazes de fazer tal associação em relação ao lêvedo (LEAL
et al., informação pessoal).
Aplicabilidade e conclusões
A maioria dos tefritídeos de importância econômica que ocorre
no Brasil pertence a quatro gêneros: Anastrepha, com 94 espécies
encontradas em nosso território; Ceratitis e Bactrocera, com
ocorrência de apenas uma espécie; e Rhagoletis (ZUCCHI, 2000).
Em todo o mundo, de aproximadamente 500 espécies de
Bactrocera, 30 a 40 são conhecidas como pragas em potencial.
Cerca de 50 espécies de Rhagoletis já foram descritas e muitas são
amplamente distribuídas. O gênero Anastrepha inclui de 150 a 200
espécies nativas da Região Neotropical. O gênero Ceratitis é um
dos mais notórios em todo o mundo, especialmente por causa de
uma única espécie, C. capitata (LIMA, 2001).
Os danos causados pelas moscas-das-frutas podem ser diretos
ou indiretos. Diretos quando causados pela oviposição e
subsequente desenvolvimento larval nos frutos, e indiretos, quando
permitem a invasão dos tecidos vegetais por outros microrganismos
patogênicos (CHRISTENSON; FOOTE, 1960). A característica
dominante nas pesquisas com moscas-das-frutas tem sido a grande
preocupação com a supressão ou erradicação da sua população,
utilizando vários métodos de controle. A fase adulta é a única
suscetível aos métodos de controle, de modo que as pesquisas têm
sido concentradas nos adultos (LIMA, 2001).
O monitoramento populacional de moscas-das-frutas
caracteriza a população de tefritídeos do ponto de vista qualitativo e
quantitativo e é pré-requisito fundamental para o reconhecimento do
momento adequado para o início das medidas de controle das
populações (NASCIMENTO et al., 2000). As finalidades básicas do
monitoramento são a pesquisa científica, a identificação e
distribuição de espécies, a certificação de uma região ou país
quanto à ausência de uma determinada espécie-praga (área livre), o
programa de erradicação de uma espécie-praga e de manejo
integrado (NASCIMENTO et al., 2000).
A eficiência do monitoramento de adultos de moscas-das-frutas
depende da qualidade do atrativo (sexual ou alimentar), do tipo de
armadilha e de sua localização no campo (NASCIMENTO et al.,
2000). Alternativas para substituir a proteína hidrolisada (atrativo
alimentar mais utilizado), armadilhas coloridas e identificação do
feromônio sexual são algumas das linhas de pesquisas que visam
ao desenvolvimento de armadilhas para o monitoramento de
moscas-das-frutas (LIMA, 2001). Além dos estímulos visuais e
alimentares, vários semioquímicos de plantas têm sido investigados
como atrativos (ALUJA, 1994) e seu efeito sinergístico com outros
odores também (ALUJA et al., 2001b).
O uso de armadilhas à base exclusivamente de feromônio
sexual para o monitoramento e controle de moscas-das-frutas ainda
não é possível. O sistema de feromônios dos tefritídeos depende de
outros aspectos olfatórios, como os voláteis de plantas e os odores
dos alimentos (LIMA, 2001). Armadilhas com combinações de
odores de frutos hospedeiros e feromônios podem capturar mais
moscas em razão do efeito complementar dos odores (ROBACKER
et al., 1991). Informações de como o estado fisiológico afeta o olfato
e o comportamento são extremamente úteis no entendimento de
como as moscas-das-frutas utilizam os semioquímicos (LIMA,
2001).
Os programas de manejo integrado de pragas em fruticultura
têm incentivado o uso de vários métodos de controle,
principalmente, o controle biológico, que deve ser usado no intuito
de reduzir a densidade populacional das moscas-das-frutas e
favorecer o aumento da população de seus inimigos naturais
(CARVALHO et al., 2000). Entre os organismos que atuam no
controle biológico das moscas-das-frutas, como vírus, bactérias,
nematoides, fungos e predadores, os parasitoides têm se destacado
como os mais efetivos (CARVALHO et al., 2000). O ciclo de vida dos
parasitoides, de modo geral, está estritamente relacionado com o
ciclo de vida das moscas, de modo que, para a criação de grandes
quantidades de parasitoides para liberação, é necessária a criação
eficiente das moscas. A metodologia utilizada para criação do
parasitoide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) utiliza larvas
de terceiro ínstar de C. capitata como hospedeiro, criadas em dieta
artificial (CARVALHO et al., 2000). A Figura 3 ilustra algumas
técnicas usadas para a alimentação, a coleta de posturas e a
manutenção de indivíduos de A. obliqua em laboratório.
Figura 3. Algumas técnicas e materiais utilizados em laboratório
para manutenção de Anastrepha obliqua: (A) Placa de dieta com
larvas em caixa de areia para pupação; (B) Caixa com areia e
pupas; (C) Alfinetes entomológicos presos a rolhas de cortiça, que
são utilizados para oferecer a dieta nas caixas experimentais; (D)
Caixa experimental mostrando a disposição dos alfinetes com a
dieta, bebedouros (tubos de ensaio) e substrato artificial de
oviposição à base de ágar; (E) Macho e fêmea sobre substrato
artificial de oviposição à base de ágar e lêvedo; e (F) Moscas sobre
a dieta oferecida no alfinete e sobre o substrato de oviposição.
Uma das técnicas amplamente usadas como método de

controle é a técnica do macho estéril (ALUJA, 1994). Como um
grande número de machos deve ser produzido e liberado, os
estudos que maximizem esse processo são de grande utilidade. Por
exemplo, sabe-se que a adição de proteínas na dieta dos adultos os
tornariam mais competitivos contra os machos selvagens que,
supostamente, vivem à base de uma dieta com menor
disponibilidade de recursos proteicos, no caso de espécies que
comprovadamente tiveram sua performance sexual afetada pela
dieta do adulto (ALUJA et al., 2001a).
Programas de erradicação de insetos que usam a técnica do
inseto estéril como ferramenta de controle necessitam de um
sistema de criação em massa que produza a quantidade de insetos
estéreis requerida pelo programa. Entretanto, dada a natureza
artificial das condições de criação em massa, os insetos tendem a
sofrer uma série de mudanças em sua história de vida e estratégias
comportamentais que, eventualmente, reduzem seu potencial para
alcançar os objetivos do programa de liberação de insetos estéreis,
ou seja, a produção de machos que possam competir com sucesso
com machos selvagens pela cópula com fêmeas selvagens (MEZA
et al., 2005).
Atualmente, o manejo integrado de pragas (MIP) tem sido a
alternativa mais indicada para controlar populações de insetos-
praga, evitando o uso indiscriminado de inseticidas sintéticos. A
prática do MIP foi descrita por Geir (1966, citado por NASCIMENTO;
CARVALHO, 2000) e está baseada em três pontos: 1) como se deve
modificar o sistema de vida de uma praga para reduzir sua
população a níveis toleráveis; 2) aplicação do conhecimento
biológico e da tecnologia disponível para obter a modificação
desejada (ecologia aplicada); e 3) uso de táticas de controle de
praga adequadas à tecnologia existente e compatíveis com os
aspectos qualitativos, econômicos e ambientais. Considerando a
complexidade dos tefritídeos, o manejo integrado de moscas-das-
frutas requer atenção especial no que diz respeito aos aspectos
biológicos, à ecologia aplicada e ao uso da tecnologia disponível
(NASCIMENTO; CARVALHO, 2000).
A utilização de qualquer técnica de controle populacional das
moscas-das-frutas inevitavelmente esbarra no profundo
conhecimento de sua biologia, fisiologia, comportamento e a
necessidade de criação em laboratório. Como a alimentação e a
nutrição são os fatores determinantes de todos os outros
componentes do ciclo de vida dos tefritídeos, os estudos nessas
áreas devem ser exaustivos e as comparações entre as populações,
tanto naturais quanto em laboratório, devem ser uma constante.
Redução no tempo de duração em muitos estágios da metamorfose
e do desenvolvimento sincrônico está entre as modificações da
história de vida desses insetos (CAYOL, 2000). Além disso, como a
dieta de criação oferece uma quantidade enorme de substâncias
nutritivas, as larvas criadas artificialmente amadurecem mais cedo
do que as selvagens, o que acelera a sucessão das gerações.
Essas mudanças detectadas durante o estágio larval interferem nas
estratégias dos adultos, que emergem com altas reservas nutritivas,
atingindo a maturidade sexual mais cedo (CAYOL, 2000).
Essa modificação, associada a outras alterações
comportamentais induzidas pela superpopulação a que são
submetidas as moscas em criação, durante seu período reprodutivo,
pode resultar em redução na compatibilidade sexual entre insetos
criados e insetos selvagens (McINNIS et al., 1996; CAYOL, 2000).
Vários procedimentos são adotados para minimizar o impacto da
criação em massa e da esterilização na qualidade do inseto criado
em larga escala (MIYATAKE, 1998; TAYLOR; YUVAL, 1999). A
Figura 4 ilustra a direção e o tipo de modificações nos traços de vida
que ocorreram em Bactrocera cucurbitae (MIYATAKE, 1998).
Joachim-Bravo e Zucoloto (1998) compararam a performance de
populações selvagens e criadas em laboratório de C. capitata e
verificaram algumas diferenças. A performance da população
selvagem foi superior quando as moscas alimentaram-se em papaia
(alimento natural para essa espécie), enquanto a performance da
população de laboratório foi similar tanto em papaia quanto em dieta
artificial de lêvedo e sacarose. A população selvagem mostrou forte
preferência por papaia, enquanto a população de laboratório não
mostrou preferência. As fêmeas selvagens ovipositaram somente
em papaia com casca, enquanto as fêmeas da população de
laboratório ovipositaram indiscriminadamente. Esses dados
fornecem uma visão das modificações acarretadas pela criação
massiva em relação à alimentação e ao comportamento de
oviposição. Zucoloto (1993b) estudou populações de C. capitata
criadas em dietas à base de lêvedo de cerveja, que é a dieta
tradicional para a criação em laboratório, e em dietas à base de
farinha de carne, que representa uma dieta incomum para essa
espécie. As moscas criadas em farinha de carne tiveram sua
performance aumentada ao longo das gerações, tendo sido muito
inferior, na primeira geração, à performance de moscas criadas em
dieta de lêvedo. Os dados sugerem que há uma seleção direcional,
que só é possível em populações com variabilidade genética, o que
é considerado incomum em populações de laboratório. No entanto,
os dados apresentados por Zucoloto (1993b) sugerem que ao
menos em relação à utilização da dieta existe variabilidade em
populações de laboratório de C. capitata. À época dos
experimentos, a criação contava com 12 anos (ZUCOLOTO, 1993b).
Figura 4. Relações genéticas entre a história de vida e os traços
comportamentais da mosca-do-melão Bactrocera cucurbitae. Setas
azuis mostram a direção da seleção artificial decorrente do método
de criação em massa. Setas pretas indicam correlação genética
entre dois traços. Setas vermelhas mostram a direção da seleção
“inadvertente”.
Fonte: Miyatake (1998).
Baseado na diversidade e na complexidade comportamental

descrita para o gênero Anastrepha, Aluja et al. (2000) ressaltaram
que qualquer tentativa de criação em massa desse gênero necessita
de testes de controle de qualidade altamente sensíveis. Esses
testes precisam ser orientados no sentido de detectar a consistência
de traços particulares do comportamento e da fisiologia. Essa
observação é pertinente para todos os gêneros de moscas-das-
frutas, incluindo aqueles que hoje talvez não representem um grupo
de risco econômico. A habilidade de esses organismos utilizarem
recursos nunca antes explorados e sua alta flexibilidade fisiológica e
comportamental os tornam extremamente adaptáveis a condições
adversas e os transformam em preocupações constantes para a
fruticultura em larga escala.
É importante ressaltar nesse contexto que a definição de inseto-
praga refere-se a insetos cujas atividades entram em conflito com os
interesses humanos, não só na produção de alimentos mas também
na área da saúde, construção, etc. Os mecanismos pelos quais os
insetos exploram os recursos e sua dinâmica populacional
obedecem às regras da ecologia de populações e trófica, como
qualquer população animal. No que diz respeito à produção de
alimentos, um inseto se torna praga quando sua população cresce
demasiadamente em decorrência da grande oferta de alimento
imposta pela implantação das monoculturas. O combate a esses
insetos ao longo das últimas décadas acarretou incontáveis
prejuízos ao meio ambiente e à saúde da humanidade. Embora as
tecnologias para o combate e controle dos insetos-praga sejam
altamente interessantes e desenvolvidas, talvez este seja o
momento para repensar a agricultura mundial e os caminhos
adotados para a produção de alimento. Persistir em um modelo que
já acusou e acusa inúmeros inconvenientes ambientais e
econômicos parece ser um retrocesso. A espécie humana tem uma
capacidade surpreendente de criar soluções para os problemas
criados por ela mesma. Mas os insetos, dada a sua plasticidade
genotípica e fenotípica, já sinalizaram que podem ser a cada dia
mais surpreendentes. Talvez este seja o momento de a espécie
humana modificar os modelos agrícolas vigentes para que a batalha
não seja perdida.
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Capítulo 19
Sugadores de seiva (Aphidoidea)
Sonia M. N. Lazzari
Regina C. Zonta-de-Carvalho
Introdução
A relação entre os insetos sugadores da seiva do floema e as plantas representa uma
interação biótica altamente especializada, e esses insetos são capazes de sobreviver em
uma dieta nutricionalmente não balanceada e de minimizar as respostas de defesa de suas
plantas hospedeiras. Os afídeos, psilídeos, moscas-brancas e outros Sternorrhyncha são
exemplos de insetos especializados na sucção da seiva do floema. Os sugadores de
floema danificam as plantas reduzindo os fotoassimilados, afetando o crescimento e a
distribuição de nutrientes e, em alguns casos, injetando toxinas nos tecidos, além de serem
os principais vetores de vírus de plantas (THOMPSON; GOGGIN, 2006).
Os afídeos (Hemiptera: Aphidoidea), pelo fato de serem sugadores de seiva e vetores
de vírus de plantas, são pragas importantes de diversas culturas em todo o mundo. Esses
insetos também são considerados organismos-modelo para estudos de especiação em
animais e dos mecanismos envolvendo a utilização de plantas por herbívoros. As
interações entre afídeos e plantas compreendem a seleção da planta hospedeira, a
penetração dos tecidos vegetais e a sucção da seiva, além da reação das plantas ao
ataque do inseto. As atividades dos afídeos podem afetar diretamente o desenvolvimento
da planta, causando lesões localizadas ou sistêmicas, enquanto a resposta da planta afeta
os processos alimentares e reprodutivos do inseto, podendo, ainda, atrair agentes de
controle biológico. A função de transmissão de vírus pelos afídeos também resulta dessa
interação especializada inseto–planta.
Segundo Dixon (1987a), a partenogênese e a alimentação na seiva do floema,
desenvolvidas inicialmente na evolução dos afídeos, são os principais fatores que
moldaram a ecologia do grupo, resultando na especificidade, dependência e adaptações
de seus ciclos de vida ao hospedeiro. A alternância de hospedeiros permite que muitas
espécies possam explorar novos recursos alimentares para continuar a se desenvolver e
reproduzir em condições de baixa qualidade da seiva, o que levou, também, a uma futura
especiação de espécies secundariamente monoécias no hospedeiro secundário ou no
primário. A polifagia, apesar de rara nos afídeos, é mais comum nos trópicos do que em
regiões temperadas em razão da maior diversidade florística e da dificuldade de
localização do hospedeiro naquelas regiões.
Excelentes trabalhos de revisão e estudos extensos sobre a alimentação e a nutrição
dos afídeos são apresentados por Auclair (1963, 1969), abordando aspectos fisiológicos e
bioquímicos, e a nutrição de algumas espécies em dietas quimicamente definidas. Miles
(1972) trata da saliva dos insetos sugadores de seiva e, em trabalho posterior (MILES,
1987), do efeito do processo alimentar de Aphidoidea na planta hospedeira; Risebrow e
Dixon (1987) tratam da ecologia nutricional dos insetos sugadores do floema; Srivastava
(1987), da fisiologia nutricional; Klingauf (1987) refere-se aos mecanismos de adaptações
para a alimentação e a excreção; Pickett et al. (1992) revisam a ecologia química dos
afídeos; Powell et al. (2006), o comportamento, a evolução e a perspectiva de aplicação da
seleção de plantas hospedeiras pelos afídeos; além de outras revisões gerais sobre
nutrição de insetos, que fazem referência aos Aphidoidea por causa de suas
peculiaridades alimentares e da importância do grupo.
A compreensão da bioecologia e da nutrição, e das interações dos afídeos com suas
plantas hospedeiras permite que se aprimorem as estratégias de manejo das espécies-
praga. Muitas informações apresentadas para os afídeos são válidas para outros insetos
Sternorrhyncha que se alimentam de floema, como Coccidae, Psyllidae e Aleyrodidae.
Assim, neste capítulo são enfocados diversos aspectos da bioecologia e da nutrição de
Aphidoidea e sua aplicação, iniciando com alguns aspectos evolutivos e distribuição dos
afídeos; a estrutura do aparelho bucal e do trato digestivo; a fisiologia nutricional, incluindo
a interação do inseto com sua planta hospedeira, a constituição do alimento, os requisitos
nutricionais do inseto, as taxas de alimentação, os fatores que afetam a nutrição e as
estratégias alimentares; segue-se uma breve discussão sobre as dietas artificiais dos
afídeos; o estudo do comportamento alimentar pela técnica de monitoramento eletrônico e
conclui-se com a aplicação das informações disponíveis sobre alimentação e nutrição dos
insetos para o manejo integrado dos afídeos.
Aspectos evolutivos e distribuição geográfica dos

afídeos
A afidofauna mundial consiste em 4.700 espécies, classificadas em cerca de 600
gêneros (REMAUDIÈRE; REMAUDIÈRE, 1997). São membros da linhagem basal da
Subordem Sternorrhyncha, da Ordem Hemiptera, tendo como grupo-irmão os Coccoidea
(CAMPBELL et al., 1995; Von DOHLEN; MORAN, 1995).
A evolução da partenogênese e da viviparidade, em associação com a alternância de
hospedeiros, proporcionou o aparecimento de um extenso polimorfismo que possibilitou a
esse grupo de insetos sincronizar o crescimento e a reprodução com períodos favoráveis
da fenologia do hospedeiro, gerando ampla variação nos ciclos de vida, entre e dentro das
espécies.
A ocorrência de fenótipos múltiplos discretos ou formas individuais geneticamente
idênticas é mais comum em afídeos, do que, provavelmente, em qualquer outro grupo de
insetos, e tem sido o foco central na evolução dos ciclos de vida desses insetos. Dentro de
uma linhagem partenogenética, fêmeas podem exibir muitos fenótipos que diferem em
vários atributos, incluindo a morfologia, a fisiologia, o tamanho da progênie, o tempo de
desenvolvimento e longevidade e a utilização de hospedeiros alternativos e preferenciais
(HILLE RIS LAMBERS, 1966; HEIE, 1987). Desse modo, um fenótipo ótimo depende de
um conjunto particular de condições, como: habilidade de voo, tolerância a limitações
nutricionais e estresse de temperatura, habilidade na localização do hospedeiro, potencial
de fecundidade, os quais são selecionados com diferentes intensidades em diferentes
ambientes (MORAN, 1992; HALES et al., 1997).
Durante a primavera ocorre o desenvolvimento e a reprodução das fundatrizes que
mostram atributos que lhes conferem alta fecundidade sob condições favoráveis, a
expensas de atributos que possam aumentar a sobrevivência sob condições adversas
(HILLE RIS LAMBERS, 1966). As fundatrizes são ápteras em quase todos os grupos, têm
o abdome volumoso, pernas e antenas curtas, com poucos sensórios, sifúnculos reduzidos
e produzem mais ovaríolos e embriões do que as fêmeas de gerações subsequentes
(HILLE RIS LAMBERS, 1966; MIYAZAKI, 1987; MORAN, 1992).
As fêmeas de verão se reproduzem partenogeneticamente durante gerações, entre a
fundatriz e a fase sexual, e podem compreender de uma a várias formas com diferentes
atributos. Nos ciclos com alternância de hospedeiro, sempre incluem migrantes do
hospedeiro primário para o secundário, conhecidos como emigrantes. Fêmeas que vivem
nos hospedeiros secundários são denominadas alienícolas e fêmeas que migram de volta
aos hospedeiros primários são chamadas imigrantes, incluindo as ginóparas e as
sexúparas (BLACKMAN; EASTOP, 1984, 1994; MIYAZAKI, 1987; MORAN, 1992).
Formas sexuais são representadas pelos machos e por fêmeas sexuais chamadas de
ovíparas. As ovíparas são sempre diferentes das formas partenogenéticas e, como na
maioria das fundatrizes e, na maioria dos grupos, são ápteras. Essas formas exibem
atributos morfológicos e comportamentais associados com a oogênese, a cópula e a
oviposição. Normalmente, as ovíparas são menos fecundas e apresentam um período de
reprodução mais curto do que as fêmeas partenogenéticas. Em alguns casos, chegam ao
extremo de não se alimentarem e produzirem somente um ovo, como, por exemplo, em
alguns Pemphiginae. Os machos, que apresentam expressão fenotípica bem distinta,
podem ser alados ou ápteros, de tamanho reduzido ou não (MIYAZAKI, 1987).
Os maiores eventos na evolução do ciclo de vida dos afídeos são consequência da
adição e da deleção de formas alternativas, ou da transferência de uma característica
particular de uma forma para outra. A seleção natural tem moldado a identidade e o limiar
dos fatores ambientais que governam a produção de diferentes formas (MORAN, 1992).
Em muitos Aphidinae, a densidade da colônia, a temperatura e o estado nutricional do
hospedeiro são importantes estímulos que desencadeiam a produção de indivíduos alados.
O fotoperíodo em combinação com temperatura, o estado nutricional do hospedeiro, além
de fatores intrínsecos, induzem a fase sexual de outono, com perfeito sincronismo na
maturidade sexual de macho e fêmea, para que a produção de ovos resistentes ao frio
ocorra antes do inverno (KAWADA, 1987).
Os grupos que são primitivamente autoécios em angiospermas, incluindo os
Drepanosiphinae, Periphylinae, Chaetophorinae, Pterocomminae e Greenidinae,
provavelmente, mudaram muito pouco desde o final do Terciário (MORAN, 1992; Von
DOHNLEN; MORAN, 2000). Nas espécies heteroécias, as formas sexuais, os ovos e as
fundatrizes ocorrem em hospedeiros chamados primários e as gerações de fêmeas
partenogenéticas vivem em plantas não relacionadas taxonomicamente, chamadas de
hospedeiros secundários. Essa transferência sazonal entre hospedeiros é realizada por
migrantes alados que se desenvolvem em um hospedeiro, mas buscam o hospedeiro
alternativo após se transformarem em adulto, antes de iniciarem a reprodução
(BLACKMAN; EASTOP, 1984, 1994).
Várias hipóteses são propostas para explicar o porquê do desenvolvimento de
alternância de hospedeiros dos afídeos. Basicamente, elas são divididas em duas
categorias: aquela que propõe uma vantagem seletiva dos ciclos, com alternância sobre os
sem-alternância de hospedeiros, baseada na hipótese da complementaridade nutricional
obtida pela alternância entre hospedeiro primário e secundário (DIXON, 1971) e, a hipótese
que adota uma perspectiva histórica, segundo a qual, admite que seleção natural e
adaptação sejam as forças envolvidas na origem dos ciclos com alternância de
hospedeiros (MORAN, 1988, 1990). Como suporte à primeira hipótese, tem-se que dentro
de Aphidinae, a maioria das espécies heteroécias utiliza plantas lenhosas como
hospedeiros primários e plantas herbáceas como hospedeiros secundários (MORAN,
1992). Como diversas evidências indicam, as plantas lenhosas são altamente nutritivas na
primavera, quando as folhas novas começam a ser produzidas, e menos nutritivas no
verão; isso explicaria a migração para hospedeiros secundários herbáceos como uma
resposta alternativa para a complementação de nutrientes (DIXON, 1985a). Em contraste,
a segunda hipótese está focada na especialização da fundatriz. Segundo essa hipótese, a
fundatriz está mais estreitamente adaptada ao hospedeiro primário do que as outras
formas, sendo, portanto, menos apta para adquirir novos hospedeiros. De acordo com essa
hipótese, a aquisição de hospedeiros secundários é dirigida pela seleção natural,
favorecendo a utilização de plantas mais favoráveis, mas retendo características
especializadas do hospedeiro ancestral, que evitam a mudança para uma planta
alternativa. Essa hipótese não especifica a natureza do hospedeiro secundário; diz apenas
que a sua aquisição resulta em um tempo maior de fitness. O fato de que os hospedeiros
secundários são frequentemente herbáceos e, geralmente de maiores valores nutricionais
para insetos, indicam compatibilidade com essa hipótese (MORAN, 1992).
Ao contrário de muitos outros grupos de insetos, os afídeos são mais diversos nas
regiões temperadas, refletindo a grande habilidade de esses insetos sobreviverem nas
condições climáticas que prevalecem nessas regiões (EASTOP, 1978; DIXON et al., 1987;
HEIE, 1994). Entretanto, também existem espécies holocíclicas e anocíclicas endêmicas
bem adaptadas às condições climáticas nas regiões tropicais e subtropicais. Dos 80 grupos
de plantas vasculares no mundo, 72 (97%) são hospedeiros de afídeos (EASTOP, 1978).
A partenogênese contínua é a forma mais comum de reprodução dos afídeos nos
trópicos e subtrópicos do que nas regiões temperadas. Entretanto, formas sexuais são
descritas para muitas espécies endêmicas nas regiões tropicais, como, por exemplo, na
Índia, onde formas sexuais são conhecidas em 20% das espécies de afídeos (DIXON et
al., 1987). Embora essas evidências indiquem a capacidade dos afídeos de se
diversificarem como grupo nas ricas floras tropicais e subtropicais, o número de espécies
de afídeos é inversamente proporcional ao número de espécies de plantas em diferentes
partes do mundo. Segundo Eastop (1973), nas regiões temperadas existem mais espécies
de afídeos a cada mil espécies de plantas do que nas regiões tropicais e subtropicais.
Dixon (1987b) também evidenciou essa relação inversa entre o número de espécies de
afídeos e o de plantas em países cuja fauna de afídeos e a flora são bem conhecidas.
Dixon et al. (1987) demonstraram, matematicamente, relação similar, levando em conta
que a maioria dos afídeos tem hospedeiros específicos e que a localização do hospedeiro
é aleatória. Segundo esses autores, onde a diversidade da vegetação é alta, poucas
espécies de plantas são abundantes o suficiente para sustentar uma espécie de afídeo.
Nesse contexto, nota-se que, proporcionalmente, mais espécies de afídeos são polífagas
nos trópicos do que nas regiões temperadas (HOLMAN, 1971; EASTOP, 1973). Ao
contrário, nas regiões temperadas, existem menos espécies de plantas do que nos
trópicos; no entanto, as espécies abundantes são suficientes para sustentar uma ou mais
espécie de afídeo, resultando no maior número de espécies de afídeos nessas regiões.
Ademais, a procura aleatória do hospedeiro é, provavelmente, consequência do pequeno
tamanho dos afídeos, resultante do pouco controle que estes têm sobre a direção do voo
(DIXON et al., 1987). Assim, a especificidade do hospedeiro, a localização ao acaso da
planta hospedeira e o pouco tempo que os afídeos sobrevivem sem alimento (DIXON,
1985b) têm limitado os afídeos às espécies comuns de plantas, especialmente nas regiões
temperadas, onde a diversidade de plantas é baixa (DIXON, 1987b).
Estrutura das peças bucais e do trato digestivo

dos afídeos
Estrutura e inserção das peças bucais

As peças bucais dos sugadores de floema são especializadas para perfurar e penetrar
no tecido vegetal e sugar a seiva dos elementos do floema. Apresentam quatro estiletes
quitinosos, longos e flexíveis; um par de maxilas e um par de mandíbulas, os quais se
alojam em uma ranhura do lábio segmentado, que forma uma bainha de proteção, mas não
penetra nos tecidos no momento da alimentação, porém se dobra expondo os estiletes. O
labro forma uma peça curta que mantém os estiletes alojados no lábio, enquanto estão em
repouso (Figura 1).
Figura 1. (A) Rostro de afídeo formando uma bainha que contém os
estiletes; (B) Corte transversal esquemático dos estiletes; Ca – canal
alimentar; Cx – coxa; Cs – canal salivar; Dd – dendrito; Md – mandíbula; Mx
– maxila.
Fonte: Miyazaki (1987).
Ilustração: Mírian Nunes Morales
As maxilas são o par de estiletes internos, que apresentam ranhuras que se encaixam
formando, aparentemente, uma peça única, com dois canais finos, um representa o canal
alimentar (1 µm–2 µm de diâmetro), usado para ingerir a seiva, e o outro, o canal salivar
(0,2 µm–0,4 µm) para injetar a saliva (KLINGAUF, 1987). As mandíbulas não se encaixam
como as maxilas, ficando livres para o movimento de penetração nos tecidos; podem
apresentar o ápice serrilhado para facilitar a penetração e para ancorar os estiletes no
tecido vegetal. As mandíbulas possuem um canal interno por onde correm fibras nervosas,
cuja função não está completamente esclarecida.
O diâmetro médio do conjunto dos estiletes é de 3,5 µm ao longo de seu comprimento,
estreitando abruptamente para 2,5 µm no ápice (MILES, 1987). O comprimento dos
estiletes varia com a espécie, o ínstar e a forma do inseto, não sendo, necessariamente,
mais curto nas formas jovens. O comprimento dos estiletes limita a utilização de
determinadas partes ou espécies/variedades de plantas hospedeiras, selecionando o
calibre das nervuras que apresentam os vasos mais acessíveis. As espécies que se
alimentam em ramos e troncos ou em plantas arbóreas tendem a ter estiletes mais longos
em razão da maior profundidade do floema, mas isto também depende da parte da planta
que colonizam (MILES, 1987; RISEBROW; DIXON, 1987). As ninfas têm estiletes
desproporcionalmente longos com relação ao comprimento do corpo, pois, geralmente, se
alimentam no mesmo sítio que os adultos (KLINGAUF, 1987).
A penetração dos estiletes no tecido vegetal ocorre por um mecanismo de protração e
retração. Os dois pares de estiletes são retirados da ranhura do lábio, o qual se dobra sem
penetrar nos tecidos; as mandíbulas movem-se alternadamente, enquanto as maxilas
deslizam juntas, levemente adiante das mandíbulas, até atingirem os vasos do floema. No
ápice do lábio estão presentes oito pares de sensilas mecanorreceptoras para registrar a
posição das peças bucais. A retirada dos estiletes pode ser rápida, o que é especialmente
importante na resposta a predadores ou parasitoides, bem como para procurar novos sítios
de alimentação ou durante a muda.
Os estiletes podem ser inseridos diretamente nas células da epiderme,
intercelularmente ou por meio de um estômato. O mais provável é que o inseto tenha certo
controle sobre a penetração dos estiletes, procurando um trajeto que apresente a menor
resistência, pelas lamelas médias entre células adjacentes e, provavelmente, depende de
enzimas salivares durante o encaminhamento (MILES, 1987).
Estrutura do trato digestivo

Descrições detalhadas da estrutura, da histologia, da inervação e da musculatura do
sistema digestivo de Aphidoidea são apresentadas por Ponsen (1987), resumidas a seguir.
O sistema digestivo dos afídeos é representado por um tubo alongado, que possui
aproximadamente três vezes o comprimento do corpo, diferenciado em alguns
compartimentos mais ou menos delimitados e com grupos de células especializadas para
as funções de cada parte. O trato digestivo inicia-se em um fino canal alimentar que se
forma entre os estiletes maxilares; continua na faringe, onde forma uma bomba faringeal;
passa para o intestino anterior, representado pelo esôfago fino e alongado; daí para o
intestino médio subdividido em estômago, mais dilatado, e intestino tubular; finalmente
passa para o intestino posterior, representado pelo reto, e termina no ânus. Em alguns
grupos de Aphidoidea, como é o caso de Drepanosiphinae, Lachininae e em alguns
gêneros de Aphidinae, o sistema digestivo apresenta uma câmara-filtro, que pode ter uma
estrutura complexa, encapsulando parte do intestino médio, de modo que o intestino
anterior liga-se quase que diretamente ao posterior. Os afídeos não apresentam túbulos de
Malpighi, sendo a função excretora realizada, parcial ou totalmente, pelas glândulas
salivares. A Figura 2 apresenta um esquema do sistema digestivo de Aphidoidea.
Figura 2. Representação semi-esquemática do sistema digestivo de
Cryptomyzus ribis (A) e Myzus persicae (B). al int – alça intestinal; an –
ânus; cm fil – câmara-filtro; est – estômago; int fil – intestino filtro; int pt –
intestino posterior; rt – reto; vv eso – valva esofageana.
Fonte: Ponsen (1987).
Os canais alimentar e salivar são formados entre os dois estiletes maxilares, como
resultado do encaixe das duas peças que se juntam, aparentemente, numa peça única,
contendo esses dois canais extremamente finos que correm paralelos até a base das
peças bucais. A partir desse ponto, o canal alimentar, que se posiciona dorsalmente ao
salivar, abre-se no ducto faringeal, enquanto o salivar termina na bomba salivar.
A faringe consiste em três partes: o ducto, a valva e a bomba faringeal. A epifaringe é
uma placa esclerotizada que forma a parede dorsal do ducto, onde estão presentes uma
ou mais fileiras de poros que se comunicam com o órgão gustativo epifaringeal. O ducto é
separado da bomba faringeal pela valva faringeal, controlada por pares de músculos. A
bomba faringeal ou bomba de sucção, que se segue, fica na região mediana da cabeça e
passa por dentro dos conectivos nervosos esofageanos, para se abrir no intestino anterior.
Esse órgão, cuja função é bombear o alimento líquido para dentro do esôfago, possui a
parede dorsal flexível, controlada por numerosos feixes musculares ligados às paredes do
clípeo, do clípeo-labro e da placa epicranial; na parte ventral os músculos ligam-se aos
braços do tentório e ao pistão da bomba salivar.
O intestino anterior (esôfago) é um tubo fino e uniforme que corre após o tentório,
entre os dois conjuntos de glândulas salivares, dorsal ao sistema nervoso e ventral aos
micetomas. Em geral, o esôfago termina no estômago ou no filtro intestinal, pela valva
esofageal, que não possui músculos e cuja função parece ser evitar o refluxo do alimento
do intestino médio para o anterior. O esôfago é formado por uma camada simples de
células epiteliais que secretam a íntima quitinosa para dentro do lume.
O intestino médio, revestido por uma epiderme com uma borda estriada com
microvilosidades e dobras profundas, é a parte mais longa do trato digestivo, composto por
um estômago tubular, enrolado ou não, ou dilatado, e por um intestino descendente; em
alguns casos, a transição do estômago para o intestino é marcada por uma alça bem
definida.
O intestino posterior é uma estrutura saculiforme, revestida por músculos circulares e
por feixes longitudinais mais externos, e apresenta um reto diferenciado. Há dois tipos
histológicos de intestino posterior: um formado por uma camada celular escamosa, através
da qual passam gotículas de cera excretadas por células do tecido adiposo, as quais se
misturam ao honeydew a ser excretado; o segundo tipo é de origem endodermal e
representa uma extensão do intestino médio (intestino descendente). O reto consiste em
duas regiões distintas: a anterior é formada por células cuboidais ou colunares e revestida
por uma íntima delicada; a posterior apresenta invaginações da epiderme, revestida por
uma íntima semelhante à do intestino anterior. A abertura anal situa-se ventralmente sob a
cauda, exceto em Adelgidae, em que se abre acima da cauda, e em Phylloxeridae, em que
não existe abertura anal.
O sistema-filtro está presente em alguns Aphidoidea. Em Drepanosiphinae há dois
tipos diferentes: no primeiro, o estômago é encapsulado pela parte posterior do intestino
posterior ectodermal, ou câmara-filtro, formando um sistema concêntrico de filtros,
destacando-se que o intestino posterior começa como um tubo fechado, sem comunicação
com a câmara-filtro; no segundo, a região anterior do intestino ascendente, que corre
paralelo e se funde com a porção posterior do intestino descendente endodermal. Em
algumas espécies de afídeos, ocorre um sistema-filtro concêntrico, no qual a região
anterior tubular do intestino médio está encapsulada pela região anterior do intestino
posterior ectodermal ou câmara-filtro. A região tubular, ou filtro intestinal, pode assumir
diversas formas em diferentes espécies: curvada, reta, levemente dilatada, enrolada ou
como um V invertido. A câmara-filtro é revestida com uma camada interna de epitélio
endodermal e a externa é ectodermal. Em geral, parece que todos os gêneros de afídeos
que possuem sistema-filtro têm o intestino posterior ectodermal; porém, existem gêneros
que possuem intestino posterior ectodermal, mas não têm câmara-filtro (ver aspectos da
digestão no capítulo 4).
Fisiologia nutricional
A fisiologia nutricional dos afídeos inclui os mecanismos de obtenção da seiva, sua
composição química, os requisitos nutricionais, os processos químicos e fisiológicos
necessários para transformar o alimento ingerido em energia nos tecidos, e o papel da
nutrição nas funções metabólicas para o crescimento, a reprodução e o polimorfismo
(SRIVASTAVA, 1987).
A alimentação no floema
Os Aphididae, em contraste com outras famílias de Aphidoidea, alimentam-se de seiva
do floema, pois, mesmo provando alguns tecidos com os estiletes, terminam sua trajetória
nos vasos floemáticos, onde mantêm sucção contínua (van EMDEN et al., 1969;
POLLARD, 1973). Também, a taxa de produção e a composição do honeydew excretado
pelos Aphididae confirmam que a seiva do floema é sua fonte alimentar básica; porém
alguns autores discutem o fato de se generalizar que todos os Aphididae se alimentam no
floema. Segundo Lowe (1967), Aphis fabae Scopoli, geralmente, se alimenta no floema das
principais nervuras das folhas de Vicia faba (Fabaceae), mas observou que as ninfas de
primeiro ínstar de Myzus persicae (Sulzer) e as formas de Myzus ornatus Laing alimentam-
se no mesófilo das folhas. Saxena e Chada (1971), estudando a trajetória dos estiletes de
dois biótipos de Schizaphis graminum (Rondani), observaram que o biótipo emergente B,
que era capaz de se alimentar na cultivar de sorgo resistente ao biótipo A, fez mais
penetrações intracelulares no mesófilo, causando mais injúrias na planta do que o A que
se alimentava basicamente no floema. Os danos do biótipo B incluíam degeneração dos
protoplastos pela ação da saliva toxicogênica. Campbell et al.(1982) observaram que os
diferentes biótipos de S. graminum geralmente alimentavam-se no mesófilo nas cultivares
mais resistentes de sorgo.
Apesar de a seiva do floema ser rica em carboidratos e pobre em aminoácidos, a
vantagem da alimentação no floema é que todos os nutrientes estão em uma forma solúvel
e prontamente assimilável e renovável (RISEBROW; DIXON, 1987). Assim, mesmo que
haja mais nitrogênio no tecido foliar, a ingestão da seiva pelos insetos que se alimentam no
floema pode ser mais rápida e exceder a ingestão feita pelos insetos mastigadores das
folhas (MITTLER, 1957). Além disso, a relação assimilação–consumo e produção–
assimilação tendem a ser mais elevadas nos sugadores da seiva elaborada (LLEWELLYN,
1982, citado por RISEBROW; DIXON, 1987). Como resultado, grandes quantidades de
carboidratos solúveis, especialmente sacarose, são ingeridas em excesso pelo inseto,
porém grande parte é excretada no honeydew. Um dos maiores problemas na alimentação
dos afídeos no floema é evitar a desidratação por causa da elevada pressão osmótica,
exigindo adaptações estruturais, fisiológicas e comportamentais altamente especializadas.
Os afídeos apresentam um tamanho específico em resposta à estrutura e à fisiologia
dos elementos do floema, associação íntima com simbiontes, fisiologia digestiva
especializada para a química da seiva do floema e ciclos de vida complexos em resposta
ao desenvolvimento sazonal das plantas (Figura 3). Por causa da dificuldade para otimizar
seus ciclos de vida em diversas espécies de plantas, é de se esperar que esses insetos
apresentem alto grau de especificidade em relação ao hospedeiro. A exploração de um ou
poucos hospedeiros primários também é importante para a localização dos parceiros
reprodutivos nas gerações sexuadas, atividade que seria dificultada nas espécies
holocíclicas polífagas (DIXON, 1987a).
Figura 3. Esquema de características das plantas e dos afídeos que
levaram à evolução da especificidade pelo hospedeiro.
Fonte: Dixon (1987b).
Mesmo que a monofagia represente um modo de vida bem-sucedido para os afídeos,

é importante considerar que algumas espécies verdadeiramente polífagas, como é o caso
de A. fabae e M. persicae, representam modelos de sucesso. A polifagia para os afídeos
refere-se, basicamente, às gerações de verão das espécies que alternam de hospedeiros,
associadas a plantas herbáceas. Essas plantas apresentam mudanças constantes no seu
desenvolvimento e abundância, conforme as variações climáticas e de um lugar para outro,
de forma que os afídeos monófagos que as exploram ficam sujeitos à falta de hospedeiro
e/ou à sua baixa qualidade em determinadas situações, o que pode levar à extinção da
população. Além disso, as espécies polífagas são capazes de explorar diversas espécies
de plantas concomitantemente, possibilitando, também, escolher as partes mais nutritivas e
evitar outras partes ou estágios que contêm altas concentrações de compostos
secundários, bem como a competição com espécies monófagas que, eventualmente,
exploram o recurso, conforme discutido por Dixon (1987a).
Localização e aceitação do hospedeiro

Características visuais e táteis da superfície da planta podem servir como referência
para o reconhecimento do hospedeiro, percebidas pelos olhos, pelas antenas e pelas
estruturas mecanorreceptoras do lábio. Para localizar os vasos floemáticos, os insetos
podem valer-se do pH e de gradientes osmóticos, ou seguir as bordas das paredes
celulares, com os estiletes, até atingir os elementos do floema; contudo, essa atividade
ainda não é bem compreendida. A Figura 4 apresenta um esquema do processo de
seleção do hospedeiro e dos estímulos envolvidos, desde a localização até atingir o
floema.
Figura 4. Processo de seleção do hospedeiro pelo afídeo.
Fonte: Prado (1997).
Diversas características da planta podem influenciar o comportamento dos sugadores

floemáticos em qualquer etapa do processo de localização, seleção e aceitação da planta
hospedeira. Durante o voo, antes de pousar, os afídeos parecem ser capazes de fazer
apenas uma seleção grosseira do hospedeiro, provavelmente atraídos por comprimentos
de onda luminosa mais ou menos característicos da planta ou de seu estado fisiológico.
Nos trópicos, muitas espécies de afídeos, a maioria exóticas, são polífagas por causa da
dificuldade de localizar seu hospedeiro preferencial em regiões de grande diversidade
florística. Essas espécies procuram, então, colonizar as brotações de diversas espécies de
plantas, por serem nutricionalmente adequadas (HOLMAN, 1971; EASTOP, 1973).
Há grande variação na estrutura da planta, bem como no tamanho e na localização
dos elementos do floema nos diferentes tecidos e órgãos vegetais; além disso, os afídeos,
por causa de seu pequeno tamanho (1 mm a 5 mm) e de outras adaptações, conseguem
explorar esse recurso. Se os afídeos fossem maiores, sua taxa de alimentação excederia o
limite para lidar com a resposta da planta ao dano da alimentação e para selar os
elementos do floema no processo (DIXON, 1987b). Os afídeos estão adaptados para se
alimentar nas folhas, ramos ou tronco de suas plantas hospedeiras; as espécies ou formas
pequenas, geralmente, alimentam-se nas nervuras mais finas e as maiores nas mais
grossas (DIXON, 1985a).
A atividade alimentar dos afídeos começa, tipicamente, após o inseto pousar na
planta, com testes de provas mais ou menos superficiais, com os estiletes não penetrando
além da epiderme, cuja aceitabilidade da planta hospedeira pode ser bastante rápida.
Dependendo do input sensorial, o inseto pode optar por: interromper suas tentativas de se
alimentar, continuar as provas, ou aprofundar as provas para, finalmente, iniciar a
alimentação (MILES, 1987). Assim que o afídeo pousa na planta, começa a coletar
informações sobre a adequação dela, baseando-se em estímulos físicos e químicos. Antes
de inserir os estiletes nos tecidos, secreta uma gotícula de saliva na superfície da planta,
aparentemente para testar algum material, usando mecanorreceptores no ápice do lábio
(SRIVASTAVA, 1987).
A natureza dos inputs sensoriais recebidos durante a prova ainda é controvertida,
apesar de fundamental para a compreensão do processo de alimentação. Existem pelos no
ápice do lábio para o contato com a superfície; nas mandíbulas há dendritos que são
contínuos com a hemolinfa, porém, não há indícios de eles serem quimiorreceptores, mas
mecanorreceptores ligados com as atividades motoras do ápice dos estiletes. A função
gustatória é atribuída ao órgão epifaringeal, que prova o substrato e os compostos
presentes ao longo da trajetória e no sítio de alimentação à medida que as soluções são
ingeridas e passam pela faringe (AUCLAIR, 1963; MILES, 1987).
Em decorrência de a penetração e a localização do floema serem relativamente
demoradas em plantas herbáceas (30 a 60 minutos, respectivamente, para A. fabae e M.
persicae, conforme POLLARD, 1973), e, ainda, mais longas para afídeos de árvores (12
horas para Cinara atlantica (Wilson) em Pinus taeda (Pinaceae), segundo PENTEADO,
2007), a habilidade para aceitar a planta com rapidez apresenta considerável vantagem
seletiva. Alguns aminoácidos e também certas concentrações de sacarose e/ou a
combinação desses compostos exercem efeito fagoestimulante; enquanto outros são
deterrentes, destacando-se que o equilíbrio relativo dessas duas classes de aminoácidos
desempenha papel importante na aceitação da planta pelo afídeo (SRIVASTAVA et al.,
1983).
Risebrow e Dixon (1987) mencionam que a resistência diferencial de certas
variedades de plantas à infestação por afídeos pode ser atribuída a diferenças nutricionais
da seiva do floema. Esses autores citam que a suscetibilidade do tomate cultivado ao
afídeo Macrosiphum euphorbiae (Thomas) está associada com a alta concentração de
sacarose, de aminoácidos livres totais e também de alanina e tirosina, em contraste com
as variedades selvagens.
Os sugadores floemáticos são afetados também por compostos secundários, os quais
influenciam seu estabelecimento e as diversas etapas do comportamento alimentar.
Contudo, com relação à aceitação do hospedeiro, os afídeos que são espécie-específicos
respondem a sinais químicos, qualitativos e quantitativos, mais precisos, e também a
compostos secundários para selecionar sua planta hospedeira e as partes mais adequadas
para a alimentação, conforme discutido por Risebrow e Dixon (1987). Esses autores
mencionam diversas pesquisas as quais mostram que a ausência desses compostos
secundários dificulta a criação de afídeos monófagos em dietas artificiais que contêm
somente os nutrientes primários.
Em estudos com Brevicoryne brassicae (L.) e M. persicae, constatou-se que o primeiro
alimenta-se prontamente em dietas artificiais e plantas não hospedeiras onde é introduzido
o composto sinigrin, que é um glicosídio do óleo de mostarda (alilisotiocianato),
característico das Brassicaceae hospedeiras do pulgão-da-couve. Ademais, M. persicae já
não responde tão prontamente a esse composto secundário, apesar de o desempenho de
ambas as espécies estar positivamente correlacionado com a concentração de nitrogênio e
negativamente com a de alguns aminoácidos. Observou-se que alguns aminoácidos em
Brassicaceae são nutricionalmente mais adequados ao desenvolvimento de B. brassicae
do que de M. persicae, e que o conteúdo desses compostos correlaciona-se diretamente
com o de sinigrin, mostrando por que B. brassicae responde positivamente ao óleo de
mostarda, ao contrário de M. persicae que responde negativamente ao sinigrin pelo fato
deste não estar correlacionado com a concentração dos grupos de aminoácidos mais
favoráveis ao seu desenvolvimento (van EMDEN, 1972). Assim, mesmo que M. persicae
se alimente em Brassicaceae, colonizará as folhas mais velhas, onde há baixa
concentração de sinigrin, com níveis aceitáveis de nutrientes, enquanto as colônias de B.
brassicae formam-se nas brotações jovens, nutricionalmente ricas e com altas
concentrações de glucosídios do óleo de mostarda. Com base nesses estudos, van Emden
(1978) concluiu que não é tanto o valor nutritivo potencial, mas sim a quantidade de
nutrientes que é efetivamente ingerida, por unidade de tempo, o aspecto mais relevante na
nutrição dos afídeos. É provável que a elevada capacidade de aumento populacional de B.
brassicae, em Brassicaceae, seja resultante de sua habilidade para desintoxicar os
glucosídios do óleo de mostarda, usando glucosinolases, que têm sido detectadas nas
espécies de afídeos especializadas nessa família de plantas (MAcGIBBON;
BEUZENBERG, 1978, citados por RISEBROW; DIXON, 1987).
As poucas espécies verdadeiramente polífagas selecionam o hospedeiro de acordo
com sua qualidade nutricional elevada em combinação com a baixa toxicidade, reduzindo,
assim, a quantidade de compostos tóxicos ingeridos e o custo de desintoxicar as toxinas
presentes. Contudo, mesmo sendo uma espécie altamente polífaga, alguns biótipos de M.
persicae são capazes de selecionar genótipos ou variedades de plantas com fatores de
resistência menos ativos, onde se desenvolvem formando extensas populações, conforme
discutido por Weber (1982), citado por Risebrow e Dixon (1987).
Mecanismos de ingestão do alimento e composição da

saliva
A ingestão da seiva nos afídeos ocorre por capilaridade, sendo que a redução da
tensão superficial da seiva resulta de propriedades da saliva, da pressão de turgor do
líquido da planta e da sucção ativa com a bomba faringeal. Considera-se que a pressão
normal da seiva do floema é, provavelmente, suficiente para a ingestão do alimento;
também que o inseto exerce controle sobre a sucção e pode interromper o processo em
razão de muda, dispersão e perturbações externas, como presença de inimigos naturais.
Contudo, os afídeos podem alimentar-se em ausência de pressão, como ocorre em dietas
artificiais, usando membranas de parafilme e mesmo em plantas murchas, apesar de a
aceitabilidade e, consequentemente, de o desenvolvimento das colônias serem reduzidos
nessas condições (KLINGAUF, 1987).
Além dos solutos, os afídeos conseguem ingerir pequenas partículas (máximo 1 µm de
diâmetro, segundo MILES et al., 1964), mas se há algum bloqueio no canal alimentar,
movem os estiletes e regurgitam, cujo fluxo é direcionado nos dois sentidos pela bomba
faringeal. Esse comportamento de regurgitação tem implicações na transmissão de vírus
pelos afídeos (HARRIS; BATH, 1973).
A agregação de afídeos pode afetar a alimentação e a nutrição porque, agrupados,
causam o efeito de ralo para a obtenção de um fluxo contínuo e estável da seiva, sem
estender muito o dano. No caso de A. fabae, por exemplo, a reprodução é mais rápida em
colônias com uma média de oito indivíduos, do que em colônias menores (2- indivíduos) ou
maiores (16–32), pois o efeito de ralo aumenta com o tamanho da colônia até um limite, a
partir do qual começa a competição intraespecífica, que inibe o crescimento e reprodução
(WAY, 1967, citado por KLINGAUF, 1987).
Apesar de os componentes da saliva estarem relacionados basicamente com a
alimentação e a nutrição, a presença de aminoácidos e fitormônios (substâncias que
regulam as atividades de crescimento das plantas) na saliva estão envolvidos com a
formação de galhas e malformações nas plantas (KLINGAUF, 1987).
Dois tipos de saliva são secretados pelas glândulas salivares (Figura 5) e injetados na
planta pelos afídeos: a saliva aquosa, que contém pectinases e celulases para romper as
paredes celulares, e a saliva gelatinosa, que forma uma bainha tubular em torno dos
estiletes (MILES et al., 1964). Além de conferir rigidez e proteção aos estiletes e sua
proteção, a saliva gelatinosa serve para minimizar os danos às células no trajeto dos
estiletes e selar a puntura nas células, evitando a resposta ao dano imposto pela ruptura
de células. A presença de fenolases na saliva desses insetos pode estar envolvida em
mecanismo de detoxificação de compostos de defesa da planta (MILES, 1969).
Figura 5. Aspecto geral das glândulas salivares de Myzus persicae. gl sal
ac – glândula salivar acessória; gl sal pp – glândula salivar principal; dt sal
cm – ducto salivar comum Fonte: Ponsen (1987).
Do mesmo modo que ocorre com os Heteroptera fitófagos, os Sternorrhyncha

secretam uma saliva aquosa durante a penetração dos estiletes nos tecidos vegetais. Essa
saliva é levemente alcalina (pH 8–9) (MILES, 1972) e, além de enzimas, é constituída por
diversos aminoácidos e amidas. Os aminoácidos presentes na saliva foram estudados para
diversas espécies de Aphidoidea, induzidas a realizar provas em papel de filtro umedecido,
capturados e submetendo os solutos às análises correspondentes, conforme mostra a
Tabela 1, extraída de Miles (1987). Foram detectados, além de diversos aminoácidos,
compostos fenólicos e, em algumas espécies, indole-3 ácido acético, que é uma das
substâncias responsáveis pelo crescimento da planta. Polifenol oxidases e peroxidases
também têm sido detectadas na saliva de Sternorrhyncha e/ou Heteroptera fitófagos
(MILES, 1964). Uma possível função das fenolases e de outros sistemas enzimáticos
oxidantes, na saliva, pode ser a detoxificação de substâncias deterrentes ou tóxicas da
planta para o inseto; as polifenoloxidases também teriam a função de promover as ligações
químicas na formação da saliva gelatinosa (MILES, 1965).
Tabela 1. Alguns metabólitos detectados na saliva de algumas espécies de afídeos.

Viteus Eriosoma Aphis Sappaphis Myzus Hyalopterus Cryptomyzus Aphis Myzus Megoura
Metabólito vitifoliae lanigerum pomi mali cerasi pruni ribis sambuci ascalonicus viciae
Aminoácido
Serina ++ ++ + ± +++ ++ + ++ ++ ±
Alanina ++ + +++ + + + ++ + + ±
Ácido
++ + + + ++ ± + + ++ ±
aspártico
Ácido + ± +++ + ± ? + ± ++ ±
glutâmico
Glicina + + ? ± ++ ± ± + ++ +
Leucina + ± ? ± ± ± +
Valina ± ± + ± ± ± ±
Asparagina +++ ?
Glutamina ++
Arginina ± ? +
Lisina ± ± ?
Histidina ± ? ±
Cisteína ++ ±
Tirosina ± ±
Treonina ± ?
Metionina ±
Fenólico
Naringenina + ± + ± ? + ? ± +
Quercitrina ± ± + ± ± ++ ±
Ácido indol
++ +++ + ++ ++ +
acético
Proteinase + ? ?
+ força da reação; ± traço; sem reação; ? resultado incerto. Os resultados para V. vitifoliae representam a combinação de sete biótipos.
Fonte: Miles (1987).
A presença de enzimas hidrolizantes na saliva aquosa de Aphidoidea pode ser

constatada em experimentos nos quais os insetos provam um meio contendo os substratos
específicos, e observando-se a hidrólise destes. Foi demonstrada a presença de amilases
(STANILAND, 1924, citado por MILES, 1987); pectinases para a penetração intercelular
dos estiletes (ADAMS; McALLAN, 1958); e celulases para a penetração nas paredes
celulares, sendo que os afídeos hidrolisaram carboximetil celulose para oligossacarídios e
glucose (ADAMS; McALLAN, 1956).
Outras enzimas têm sido mencionadas, obtidas a partir do esmagamento das
glândulas salivares, mas, nesses casos, fica difícil determinar se estas são efetivamente
secretadas ou são endoenzimas. Adams e McAllan (1958) também determinaram que a
saliva de muitos Aphidoidea possui poligalacturonase, que hidrolisa a pectina, a qual
determina a capacidade do inseto de realizar a penetração intercelular. A manipulação
desse mecanismo pode servir para o desenvolvimento de plantas resistentes ao ataque
dos afídeos.
A presença de celulases na saliva facilitaria a habilidade de o inseto inserir os estiletes
na parede celular, porém nem a celulase nem a pectinase são essenciais para a
penetração na parede celular, já que existem espécies ou formas que não possuem
nenhuma dessas enzimas na saliva. Não têm sido detectadas muitas outras enzimas
hidrolizantes, pois o processamento de muitas das substâncias ingeridas pode ser feito no
tubo digestivo (MILES, 1987). Para as espécies de Aphidoidea que se alimentam no
mesófilo e nos tecidos corticais, não se tem informações sobre enzimas hidrolizantes na
saliva. Anders (1961), citado por Miles (1987), refere-se à presença de proteases na saliva
de Viteus vitifoliae (Fitch) [= Daktulosphaira vitifoliae (Fitch)] (Phylloxeridae); enquanto
Zotov (1976), citado por Miles (1987), menciona, além de enzimas proteolíticas, a presença
de RNA-ase, DNA-ase, amilase, triptofano e até substâncias de crescimento da planta,
nessa mesma espécie de Phylloxeridae. Sabe-se que V. vitifoliae é capaz de remover
muitas substâncias da planta, até mesmo grãos de amido que se acumulam nas galhas
que esses insetos induzem nas folhas e nas raízes da videira; contudo, não se tem
confirmação se a quebra das substâncias de reserva seria realizada diretamente pela
saliva.
Há indícios de que os constituintes da saliva são produtos da dieta não utilizados, que
são absorvidos para dentro da hemolinfa e daí para as glândulas salivares, através das
quais são excretados. Assim, o excesso de água e de aminoácidos absorvido da dieta,
corantes e muitos metabólitos radioativos injetados na hemolinfa podem ser recuperados
na saliva, indicando a função excretora das glândulas salivares. Como V. vitifoliae não
possui ânus, as glândulas salivares exercem totalmente a função excretora (ANDERS,
1958; SCHÄLLER, 1968, citado por MILES, 1987).
A bainha gelatinosa, formada ao redor dos estiletes, é secretada pelas glândulas
salivares secundárias e é composta por lipoproteínas e, possivelmente, por 10% de
fosfolipídios, com pH em torno de 6,0 (MILES, 1965). A secreção geleifica imediatamente
após ser eliminada do canal salivar, provavelmente pela oxidação de grupos sulfídricos
para formar pontes dissulfídicas e de hidrogênio. Alguma secreção é eliminada antes da
inserção dos estiletes e continua formando uma bainha à medida que estes vão
penetrando nos tecidos. Uma discussão mais detalhada sobre as funções da bainha
gelatinosa é apresentada por Miles (1987), referindo-se às análises desenvolvidas por
Pollard (1969, 1971). Destaca-se a função de selar as punturas e as injúrias causadas nas
células durante a penetração dos estiletes, o que pode desencadear a liberação de
compostos que ativam processos hormonais que resultam na ativação de genes
responsáveis pela produção de inibidores de proteinases e de fitoalexinas.
Constituintes do alimento e enzimas digestivas

A dieta natural dos afídeos – a seiva do floema – apesar de aparentemente pobre, é
um líquido rico em aminoácidos e carboidratos e, geralmente, contém todos os demais
nutrientes essenciais, como vitaminas, esteróis e minerais, além da água, necessários para
o crescimento e reprodução normais. Ao localizar e começar a se alimentar em um sítio
adequado, o afídeo tem acesso a uma fonte de nutrientes contínua e com uma pressão
osmótica elevada (15 atm a 30 atm, segundo DIXON, 1975a), desde que a infestação não
seja muito elevada e a planta não esteja murcha. A pressão de turgor no floema força a
seiva pelo fino canal alimentar dos afídeos, mas não garante a disponibilidade dos
nutrientes para o inseto (SRIVASTAVA, 1987).
A seiva do floema contém uma concentração de solutos, especialmente de sucrose,
elevada e variável, cuja pressão osmótica é mais elevada que a da hemolinfa dos afídeos.
Apesar de os afídeos não possuírem túbulos de Malpighi e, na maioria das espécies, não
haver também câmara-filtro, esses insetos não desidratam e também não absorvem
quantidades excessivas de sacarose (PONSEN, 1979, citado por PONSEN, 1987). Em
virtude de a pressão osmótica do honeydew excretado ser comparável à da hemolinfa, os
afídeos são capazes de reduzir a pressão osmótica da seiva e, assim, reduzir a perda
osmótica de água.
A qualidade do alimento no floema da planta hospedeira pode variar dependendo da
disponibilidade de água, da temperatura, do fotoperíodo, da idade e da fenologia da planta.
Miles et al (1982) mencionam que a concentração da seiva do floema pode diferir com o
período do dia, sendo mais baixa à noite; também, a deficiência hídrica resulta em
aumento de aminoácidos livres nas folhas e seiva do floema. Da mesma forma, a
concentração de prolina e de carboidratos é incrementada na seiva das plantas em
condições de estresse hídrico.
Nem todas as plantas ou partes delas apresentam-se nutricionalmente adequadas
para a alimentação dos insetos sugadores de seiva elaborada. A concentração de
nitrogênio solúvel, na forma de aminoácidos livres, pode variar com a espécie da planta, a
sua variedade, a parte dela e com outros fatores, como as condições nutricionais e
edáficas, conforme mencionado por Risebrow e Dixon (1987). Assim, os afídeos e outros
Sternorryncha tendem a se alimentar nas brotações jovens e, eventualmente, em folhas
senescentes, onde a concentração de aminoácidos livres é maior. Uma das estratégias que
os afídeos que colonizam as folhas de hospedeiros arbóreos adotam é alternar para
plantas herbáceas durante o verão, pois as árvores geralmente estão com todas as folhas
maduras nesse período, enquanto as anuais apresentam-se em idade e estado fisiológico
mais variado e adequado para a alimentação (RISEBROW; DIXON, 1987).
Nas metodologias para avaliar a composição da ingestão estão incluídas: a análise da
seiva retirada da planta e a estilectomia por radiofrequência ou com raio laser, selando ou
não o canal alimentar, enquanto o inseto está se alimentando.
Compostos nitrogenados
A relação entre nitrogênio e carbono (C:N) pode limitar o desenvolvimento
populacional dos insetos fitófagos, tanto no que se refere à quantidade quanto à
composição (qualidade) dos compostos ingeridos. Segundo Morris (1991), os compostos
nitrogenados mais importantes são os nove aminoácidos essenciais que os animais não
conseguem fazer a síntese de novo da histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina,
fenilalanina, treonina, triptofano e valina. Se a concentração de um único desses
aminoácidos é inadequada, o inseto não se desenvolve, mesmo que a quantidade total de
nitrogênio nutricional seja ingerida. Apesar da composição variada de aminoácidos na
seiva do floema, a qualidade do nitrogênio é geralmente baixa, isto é, as concentrações
dos aminoácidos essenciais são muito baixas (DOUGLAS, 1993).
Mittler (1958a) estudou a composição da seiva ingerida por Tuberolachnus salignus
(Gmelin) alimentando-se em Salix acutifolia (Salicicaceae), analisando amostras da seiva
retida nos estiletes. Constatou que as quantidades de proteínas ou peptídios, amônia ou
ácido úrico eram mínimas, mas recuperou 12 aminoácidos livres, cujas concentrações
variaram de 0,2% a 0,03%. A quantidade variou com a estação do ano e com o estágio da
planta, sendo mais alta no início da brotação e a mais baixa na maturidade, com valores
intermediários nas folhas jovens e nas senescentes. A composição de aminoácidos livres
no honeydew excretado pela espécie alimentando-se no ramo era exatamente a mesma da
seiva coletada no mesmo ramo.
Auclair (1963) detectou 17 aminoácidos e amidas, mas nenhuma proteína na seiva do
estilete de afídeos que se alimentavam em diferentes espécies de plantas herbáceas. Já
Barlow e Randolph (1978) registraram 18 aminoácidos livres, nove como proteínas, na
seiva do estilete de Acyrthosiphon pisum (Harris) alimentando-se em Pisum sativum
(Fabaceae), e que o total de aminoácidos representava 4,51% da seiva, e destes 4,46%
eram aminoácidos livres, ou seja, 98,9% (Tabela 2). Esses valores elevados podem ser
resultantes do estágio inicial de desenvolvimento das plantas.
Tabela 2. Aminoácido livre e ligado na seiva do floema de planta de ervilha, Pisum

sativum (L.) var. Alaska, de cinco dias.
Livres Ligados
Média nmoles/mg peso fresco % média peso fresco de nmoles/mg peso fresco de % peso fresco de
Aminoácido de seiva seiva seiva seiva
Alanina 12,54 0,11 – –
Arginina 19,86 0,35 – –
Ácido Aspártico 7,38 0,098 0,70 0,0093
Cisteína 0,13 0,0029 – –
Ácido Glutâmico 80,44 1,18 0,29 0,0034
Glicina 1,84 0,014 1,00 0,0075
Histidina 6,86 0,11 – –
Isoleucina 8,82 0,12 0,06 0,00079
Leucina 6,10 0,080 – –
Lisina 17,22 0,25 0,06 0,0088
Metionina 1,60 0,024 – –
Metionina Sulfona 5,48 0,099 – –
Fenilalanina 12,70 0,21 0,19 0,0031
Prolina 19,72 0,23 – –
Serina 35,52 0,37 0,75 0,0079
Treonina 79,28 0,94 0,23 0,0027
Tirosina 1,16 0,021 – –
Valina 21,50 0,25 0,61 0,0072
Total% peso fresco de

– 4,46 – 0,051
seiva
Fonte: Srivastava (1987), baseado em dados de Barlow e Randolph (1978).
Carboidratos
Sacarose foi o único açúcar detectado na seiva do estilete de T. salignus alimentando-
se em S. acutifolia, em concentração variando entre 5% e 10% (MITTLER, 1958a), apesar
de outros açúcares terem sido recuperados, em baixas concentrações, na seiva de
estiletes de afídeos e dos vasos do floema. Há, porém, relatos de concentrações bastante
altas de sacarose (20%–30%), 0,5%–2% de rafinose e estaquiose e traços de mio-inositol
nos exudados do floema de S. acutifolia (ZIMMERMANN; ZIEGLER, 1975, citados por
SRIVASTAVA, 1987). Com base no exsudato do floema, Srivastava (1987) separou as
plantas em três grupos: 1) plantas em que a sacarose é o açúcar predominante, como, por
exemplo, as Fabaceae, ocasionalmente com traços de oligossacarídios do tipo rafinose; 2)
plantas com quantidades de oligossacarídios do tipo rafinose semelhantes à de sacarose,
como as Myrtaceae e Tiliaceae; e 3) plantas com quantidades consideráveis de álcool de
açúcares, como D-manitol, sorbitol e dulcitol, além dos mencionados anteriormente.
Lipídios, vitaminas e outros compostos
Colesterol e outros lipídios têm sido detectados na seiva do floema de plantas, de
acordo com Eschrich (1970), citado por Srivastava (1987). Fitoesteróis e colesterol foram
detectados na seiva de Brassicaceae e no honeydew de M. persicae alimentando-se nas
mesmas plântulas, indicando que esses compostos são translocados pelo floema e
ingeridos pelo inseto. Colesterol e sitosterol também são translocados no floema de sorgo
e ingeridos por S. graminum (CAMPBELL; NES, 1982, citados por SRIVASTAVA, 1987).
Vitaminas hidrossolúveis, como tiamina, niacina, ácido pantotênico e piridoxina têm
sido amostradas na seiva de algumas árvores, em quantidades variáveis, além de ácido
ascórbico e mio-inositol em altas concentrações. Ácidos orgânicos, como cítrico, tartárico,
málico, fumárico, succínico e pirúvico têm sido obtidos na seiva de estiletes de afídeos e/ou
em exsudatos do floema de algumas plantas, em quantidades mínimas. Substâncias de
crescimento, como ácido indolacético, giberilinas, auxinas e citoquininas foram detectados
na seiva do floema de muitas plantas (ZIEGLER, 1975, citado por SRIVASTAVA, 1987).
Também ácidos nucleicos e ATP, este em elevadas concentrações, foram recuperados,
respectivamente, da seiva do floema e do estilete de espécies de afídeos em Salix
(GARDNER; PEEL, 1972, citados por SRIVASTAVA, 1987). Hussain et al. (1974)
demonstraram que os compostos fenólicos são translocados no floema, ao recuperar 15
substâncias no honeydew de M. persicae e cinco na seiva das plântulas de rabanete, onde
se alimentavam, e as substâncias excedentes resultaram da quebra das que foram
ingeridas.
Diversos cátions e ânions inorgânicos, bem como metais pesados, têm sido
constatados nos exsudatos do floema de diversas plantas, os quais podem ser
translocados no floema, exceto os íons de Ca, que são, geralmente, imóveis no floema,
mas estão presentes no honeydew de muitos afídeos (DIXON, 1975a).
Enzimas digestivas
A produção de enzimas digestivas depende, basicamente, do tipo de alimento
consumido pelo inseto; assim, em razão de os nutrientes presentes na seiva do floema
estarem em um estado mais simplificado, as enzimas do sistema digestivo dos sugadores
desse recurso alimentar são basicamente polissacaridases, invertases e algumas
proteases e/ou peptidases. Como a maioria dos afídeos alimenta-se continuamente, muitos
nutrientes ingeridos em excesso, além de seus requisitos, não são absorvidos e acabam
sendo eliminados na forma de restos da digestão e/ou no honeydew, incluindo muitos
aminoácidos e açúcares que, aparentemente não são completamente digeridos. O
honeydew de T. salignus pode conter todos os aminoácidos presentes na seiva do floema
de Salix sp., mas sempre em menor concentração que na seiva da planta (MITTLER,
1953).
Como os afídeos alimentam-se basicamente na seiva do floema, o único carboidrato
que ingerem em concentrações significativas é a sacarose, que está presente também no
honeydew, indicando que esse açúcar não é completamente hidrolisado pelas α-
glucosidases presentes no trato digestivo. Srivastava (1987) discute que a hidrólise parcial
da sacarose pode ser porque o trânsito intestinal é muito rápido para que a enzima
complete sua atividade catalítica ou porque o pH não seja ótimo para a ação mais efetiva
dessa enzima. De forma que a sacarose presente no honeydew representa o excesso de
açúcar ingerido, mas não hidrolisado no trato digestivo. Glucose e frutose são produtos da
digestão da sacarose, pois não são ingeridas, e também seus excessos são excretados no
honeydew. Srivastava e Auclair (1962b) demonstraram que invertases presentes no
intestino de A. pisum eram capazes de hidrolisar sacarose, trealose, melezitose, turanose e
maltose, mas não melibiose e rafinose. Esses autores reportam que, no trato digestivo
dessa espécie, o pH, a temperatura e a concentração de sacarose ótimos para a ação de
α-glucosidase são, respectivamente: 6.2, 35 °C e 45 mg/mL da mistura.
Conforme apresentado por Auclair (1963), o honeydew de muitos afídeos e coccídeos
contém muitos oligossacarídios, como malto-sacarose, malto-trissacarose, melezitose,
entre outros, indicando atividade de invertase no trato digestivo. A melezitose, que é
excretada em altas concentrações (mais de 40%) no honeydew de diversas espécies, é
aparentemente sintetizada pelo afídeo. Petelle (1980) sugere que o papel da melezitose é
reduzir a absorção de açúcares pela parede intestinal. Kiss (1981) considera que a síntese
e a excreção desse trissacarídio no honeydew dos afídeos têm a função evolutiva de atrair
formigas nas associações mutualísticas entre esses dois organismos.
A presença de peptidases na saliva e no trato digestivo dos afídeos tem sido indicada
por muitos autores, porém há poucas referências a proteases nesses insetos. Extratos do
estômago de A. pisum não hidrolisaram proteínas como caseína, edestina, albumina e
hemoglobina, mas hidrolisaram uma série de peptídios, sugerindo a presença de
peptidases, que foram ativadas por íons Mn e Co, mas não por Zn. As condições ótimas
para a ação dessas enzimas são: pH 7,0 e temperatura de 40 °C, que é muito mais
elevada que a temperatura ótima para o desenvolvimento e a reprodução, tanto do inseto
como da planta hospedeira. Essas peptidases são ativas em baixas concentrações do
substrato (0,05%–0,1%), sugerindo uma adaptação enzimática para pequenas quantidades
de peptídios presentes na dieta. A fraca atividade de peptidase no honeydew recém-
excretado mostra que essa enzima é secretada diretamente no lúmen intestinal
(SRIVASTAVA; AUCLAIR, 1963). Há indícios de que a atividade proteolítica segue um ritmo
circadiano, com uma atividade significativamente maior durante a noite para diversas
espécies, como é o caso de A. fabae, enquanto para outras, como em V. vitifoliae, é maior
durante o dia, possivelmente, seguindo o padrão circadiano de alimentação
(VERESHCHAGINA, 1980, citado por SRIVASTAVA, 1987).
Aparentemente, nem todas as atividades enzimáticas descritas anteriormente são
realizadas diretamente pelos afídeos, mas contariam com a participação de
microrganismos do trato digestivo ou dos micetócitos e micetomas (KLINGAUF, 1987).
Requisitos nutricionais dos afídeos

Em geral, os requisitos nutricionais dos afídeos são muito semelhantes aos dos
demais insetos fitófagos, contudo, estudos mais recentes demonstram que mesmo os
biótipos de uma mesma espécie podem apresentar exigências nutricionais diferentes por
determinadas substâncias, conforme discutido por diversos autores e revisado nos
parágrafos que se seguem, baseando-se principalmente em Srivastava (1987).
Geralmente, os requisitos nutricionais dos afídeos são demonstrados retirando-se ou
adicionando-se substâncias em dietas inicialmente completas; oferecendo diversos
hospedeiros com e sem chance de escolha; aplicando antibióticos para eliminar os
simbiontes intracelulares e, após a ingestão, avaliando diversos parâmetros de
desempenho biológico.
Aminoácidos
Segundo Srivastava e Auclair (1974), o crescimento, a reprodução, a sobrevivência, o
polimorfismo e até a seleção dos sítios alimentares são influenciados pela concentração de
aminoácidos totais na dieta. Para A. pisum e M. persicae, a concentração ótima de
aminoácidos em dieta quimicamente definida está entre 2% e 4%. A. pisum tem requisito
por cisteína, além de dez aminoácidos essenciais (MARKKULA; LAUREMA, 1967, citados
por SRIVASTAVA, 1987), enquanto Aphis gossypii Glover necessita também de uma fonte
de triptofano e fenilalanina (TURNER, 1971). Para M. persicae, somente histidina,
isoleucina e metionina são componentes essenciais na dieta para seu crescimento, por
duas gerações (DADD; KRIEGER, 1968), porém a ausência simultânea de ácido aspártico,
ácido glutâmico, asparagina e glutamina afeta o crescimento dessa espécie.
Alguns aminoácidos podem atuar juntamente com a sucrose como fagoestimulantes.
Para distinguir se um aminoácido tem função fagoestimulante ou nutricional pode-se retirar
um ou mais aminoácidos de uma dieta completa e avaliar o tamanho das formas imaturas
(LECKSTEIN; LLEWELLYN; 1974, citados por SRIVASTAVA, 1987), como observado para
A. fabae, para o qual alanina, prolina e serina atuaram, primariamente, como
fagoestimulantes, enquanto histidina e metionina foram essenciais para a síntese de
proteínas. Srivastava e Auclair (1975) classificaram as funções dos aminoácidos na
alimentação de A. pisum, oferecendo cada aminoácido, separadamente, com sucrose e
correlacionando ingestão e crescimento (Tabela 3). Srivastava (1987) comenta que alguns
aminoácidos, ao contrário, podem ter um efeito fortemente inibitório da alimentação,
contribuindo para a resistência da planta ao ataque dos afídeos.
Tabela 3. Papel de aminoácidos individuais na alimentação e na nutrição de

Acyrthosiphon pisum.
Principalmente fagoestimulatória Principalmente nutricional Fagoestimulatória nutricional Sem efeito
γ-Ácido Aminobutírico Arginina Glicina Lisina
Alanina Ácido aspártico Homoserina Cisteína
Fenilalanina Ácido glutâmico Leucina Cistina
Triptofano Glutamina Metionina Serina
Histidina Treonina
Isoleucina Valina
Prolina
Tirosina
Fonte: Srivastava (1987), baseado em Srivastava e Auclair (1975) e Srivastava et al. (1983).
A utilização da seiva elaborada pelo afídeo tem sido relacionada com a presença de
bactérias simbiontes do gênero Buchnera (Enterobacteriaceae), que estariam envolvidas
com a síntese parcial de aminoácidos essenciais (DOUGLAS, 1998), o que poderia
explicar as diferenças nas respostas interclonais a esses compostos. Diferentes clones de
M. persicae, por exemplo, têm um requisito nutricional diferenciado por metionina,
conforme indicado por Mittler (1971). Em outros estudos, Srivastava et al. (1983)
constataram que o padrão de aminoácidos considerados essenciais para o crescimento e a
reprodução diferiu significativamente entre biótipos de A. pisum. A resposta diferencial foi
atribuída a diferenças na composição dos simbiontes intracelulares que estariam suprindo
aminoácidos diferentes para os biótipos.
Carboidratos
A sacarose é o principal carboidrato presente na seiva do floema e é um requisito
especial para os afídeos, além de atuar como um potente fagoestimulante. M. persicae
requer entre 10% e 20% de sacarose na dieta para o crescimento, reprodução e
sobrevivência ótimos (MITTLER, 1967); para Aphis rumicis L., o requisito é de 15%
(HERGER, 1975 citado por SRIVASTAVA, 1987); e para A. pisum, o requisito é muito
maior, de 35% para o desempenho ótimo (SRIVASTAVA; AUCLAIR, 1971a). Quando a
sacarose é substituída pelos monossacarídios glucose e/ou frutose, a sobrevivência de A.
pisum e A. gossypii é reduzida drasticamente, mesmo que se mantenha a concentração
ideal, possivelmente por causa da questão da fagoestimulação provida pela sacarose.
Mittler et al. (1970) constataram que M. persicae pode utilizar, satisfatoriamente, dietas
com combinações de açúcares, desde que se adicione 1% e 2% de sacarose, mas não
celobiose ou lactose, sendo que as pentoses atuam como deterrentes da alimentação.
Vitaminas
Das dez vitaminas hidrossolúveis, somente o ácido ascórbico, o ácido fólico, a niacina,
o pantotenato de cálcio e a tiamina são consideradas essenciais para o crescimento e a
reprodução de A. pisum, enquanto outras podem ser relativamente benéficas ou mesmo
não ter nenhum efeito apreciável no desempenho dessa espécie (AUCLAIR; BOISVERT,
1980, citados por SRIVASTAVA, 1987). De acordo com Dadd et al. (1967), M. persicae tem
necessidade de ingerir na dieta: ácido ascórbico, pantotenato de cálcio, colina, ácido fólico,
meso-inositol, piridoxina, ácido nicotínico, riboflavina e tiamina. Em A. pisum e Neomyzus
circunflexus (Buckton), a riboflavina tem um efeito detrimental por causa da formação de
complexos estáveis com metais presentes na dieta (MARKKULA; LAUREMA, 1967, citado
por SRIVASTAVA, 1987); ademais, a omissão dessa vitamina na dieta aumenta o
desempenho de A. pisum (BOISVERT; AUCLAIR, 1981, citado por SRIVASTAVA, 1987). Já
o ácido ascórbico, que também forma quelados com minerais, é um requisito para M.
persicae, com funções na ingestão e na absorção de minerais, sendo transmitido para a
progênie (MITTLER, 1976).
Lipídios
O colesterol é necessário para o desenvolvimento normal dos insetos, mesmo não
tendo a capacidade de sintetizá-lo e de não necessitarem obtê-lo da dieta. Afídeos podem
ser criados, normalmente, por diversas gerações, em dietas holídicas sem colesterol.
Essas observações mostram que não há necessidade da obtenção de colesterol de uma
fonte exógena, provavelmente, porque os simbiontes estariam envolvidos com a síntese de
colesterol (GRIFFITHS; BECK, 1977, citados por SRIVASTAVA, 1987), apesar de estudos
questionarem esse fato (CAMPBELL; NES, 1983).
Sais e traços de metais

Estudos com dietas quimicamente definidas mostram a necessidade de K, P e Mg na
dieta de A. pisum (AUCLAIR, 1965), além de outros íons e elementos inorgânicos. Os
requisitos quantitativos de traços de metais na dieta são bastante restritivos, de maneira
que concentrações levemente acima ou abaixo podem afetar drasticamente o crescimento,
como no caso de M. persicae, que requer quantidades ínfimas de Fe, Zn, Mn e Cu, como
quelantes com o etileno-diaminatetraacético (EDTA) (DADD, 1967). Segundo Mittler
(1976), os afídeos crescem melhor quando os minerais são adicionados na dieta como
cloretos do que com metais complexos como o EDTA. O Fe parece ser um dos elementos
mais essenciais para a reprodução, enquanto Zn, Co e Ca melhoram o crescimento e
reduzem a mortalidade, ressaltando que o Ca também é essencial para o desenvolvimento
do adulto. Muitos íons metálicos são importantes também em diversos sistemas
enzimáticos, como o Mn e o Co, que ativam a peptidase no trato digestivo de A. pisum
(SRIVASTAVA; AUCLAIR, 1963), enquanto outros, ao contrário, podem bloquear algumas
reações enzimáticas.
Também tem sido constatado que traços de elementos, como Ca, Cu, Fe, Mn e Zn são
essenciais para a manutenção dos simbiontes intracelulares, que mostram elevado grau de
degeneração quando esses íons metálicos não são adicionados na dieta, mas, quando
estão presentes, os simbiontes parecem tão normais nos afídeos mantidos na dieta como
naqueles alimentando-se na planta hospedeira (EHRHARDT, 1968a, citado por
SRIVASTAVA, 1987).
Taxa de alimentação e balanço nutricional

A taxa de alimentação do afídeo pode ser afetada por diversos fatores: idade e
tamanho do inseto; qualidade nutricional ou compostos secundários do hospedeiro;
presença de formigas associadas aos afídeos, além dos fatores abióticos. O dano causado
na planta correlaciona-se diretamente com o incremento na taxa de alimentação,
informação fundamental, por exemplo, para o desenvolvimento de variedades resistentes
de plantas aos afídeos.
De acordo com Klingauf (1987), os métodos para calcular a taxa de consumo de
insetos sugadores de seiva diferem essencialmente daqueles usados para insetos
mastigadores. Os dois métodos básicos são: 1) medir a ingestão; e 2) determinar a
excreção mais a quantidade de alimento retida pelo inseto. O método de Kennedy e Mittler
(1953) é um dos mais refinados e consiste em cortar os estiletes do inseto enquanto este
se alimenta, e determinar a taxa de seiva exudada do ápice do estilete que permanece no
tecido da planta, sendo que a seiva exudada pela pressão de turgor, supostamente,
representa a taxa normal de alimentação do afídeo. Além de determinar a ingestão, esse
método possibilita a análise qualitativa da seiva do floema que é efetivamente ingerida.
Outros métodos para avaliar a ingestão dos sugadores de seiva são: o uso de
elementos radioativos na dieta para estudos quantitativos e/ou qualitativos, desde que a
radioatividade seja definida; plantas marcadas radioativamente também podem ser
oferecidas ao inseto, mas como a radioatividade no fluido da planta não pode ser
determinada, esse método pode ser aplicado apenas para estudos comparativos. Outro
método, também citado por Klingauf (1987), consiste na determinação da ingestão de seiva
por experimentos de pesagem, especialmente quando se usa os afídeos mantidos em
dieta artificial com membrana de parafilme.
Klingauf (1987) considera que o método mais vantajoso para determinar a taxa de
alimentação dos afídeos é a marcação radioativa de uma dieta exatamente definida com
um isótopo que não seja quase absorvido ou retido pelo inseto. Esse autor refere-se aos
experimentos realizados por Wright et al. (1985), que usaram 3H-inulina para quantificar a
ingestão de dieta artificial por M. persicae, em que mais de 99% da substância passou pelo
inseto sem absorção, de forma que a análise dessa substância no honeydew forneceu uma
medida quantitativa do alimento ingerido. Baseando-se na taxa média de excreção da
inulina marcada entre a segunda e última gota de honeydew, a taxa de ingestão de um
áptero de M. persicae foi calculada em 24,8 nl/h ±1,5 nl/h em dieta holídica.
Considera-se que os afídeos são capazes de controlar sua taxa de alimentação, pois a
quantidade de seiva exudada do estilete é, geralmente, menor que a do honeydew
excretado, apesar de os nutrientes estarem sendo absorvidos e a água evaporando. Essa
hipótese também é suportada pelas diferenças detectadas na ingestão de insetos em
dietas artificiais, com diferenças fagoestimulatórias, aumentando a taxa de ingestão em
afídeos associados a formigas ou em razão da inanição.
O balanço nutricional de M. persicae foi investigado por Kunkel e Hertel (1975), citados
por Klingauf (1987), usando dietas holídicas, registrando o ganho de peso corporal, a
quantidade de excremento, a respiração de CO2 e a perda de água por transpiração. O
quociente respiratório obtido durante a ingestão do alimento foi 1, indicando que esse
afídeo metaboliza, preferencialmente, carboidratos, e quase nada de aminoácidos. As
ninfas apteriformes de terceiro ínstar acumularam 11% (2,55 mg/indivíduo/h) das
substâncias ingeridas (O2 + dieta = 100%); perderam 9% pela respiração, 5% através do
CO2 eliminado e 73% por meio das fezes (deficit de 2%). Os valores para as ninfas
alatiformes foram similares, porém a ingestão foi maior, com um ganho de 15% a 20% do
seu peso. Considerando o balanço de aminoácidos e de glucose, a diferença entre essas
duas formas foi considerável, conforme demonstrado pelos mesmos autores. As ninfas
apteriformes acumularam 70% (0,341 mg/indivíduo/h) de aminoácidos, as ninfas
alatiformes só 64% (0,317 mg/indivíduo/h) e excretaram 30% e 36% dos aminoácidos
ingeridos, respectivamente. A diferença entre as duas formas foi ainda maior para o
balanço da glucose: as ninfas apteriformes acumularam apenas 6%, respiraram 24% e
excretaram 70%; as alatiformes acumularam 29%, respiraram 29% e excretaram 42%. Os
resultados demonstram que as ninfas alatiformes têm uma demanda maior por
carboidratos que a outra forma, e ingerem somente 4% a mais de energia durante a
alimentação; contudo, acumulam 35% da energia, enquanto as apteriformes usam 17%
para o crescimento. Os autores sumarizam os resultados, indicando que as ninfas
alatiformes obtêm seu suprimento de energia principalmente dos carboidratos, acumulam
menos aminoácidos, e a reabsorção da glucose resulta em um maior acúmulo de gordura
para o voo. Ao contrário, as apteriformes usam mais aminoácidos, pois estas têm a função
de aumentar a taxa reprodutiva. Posteriormente, os autores constataram que após a ecdise
a ingestão de alimento é baixa, aumentando em seguida até aproximadamente a metade
do ínstar, e voltando a diminuir antes da próxima ecdise; contudo, o ganho de peso é maior
no início do período após a ecdise e decresce lentamente, indicando haver mudanças na
utilização do alimento durante a ontogenia.
O balanço nutricional de aminoácidos foi determinado por Sandström e Moran (2001)
para três espécies de afídeos de gramíneas: Rhopalosiphum padi (L.), S. graminum e
Diuraphis noxia (Kurdjumov) em Triticum aestivum (Poaceae), medindo-se a ingestão de
aminoácidos do floema, a eliminação no honeydew e o conteúdo dos aminoácidos nos
tecidos dos insetos. R. padi apresentou as taxas mais altas para todas as variáveis,
enquanto D. noxia apresentou a taxa de ingestão mais baixa em razão da baixa taxa de
crescimento e de produção de honeydew. Tanto D. noxia quanto S. graminum induziram
aumentos no conteúdo de aminoácidos da seiva floemática ingerida. Muitos aminoácidos
essenciais presentes no honeydew estavam em níveis mais baixos que na seiva ingerida,
principalmente metionina e lisina, porém, outros (arginina, cistina, histidina e triptofano)
foram mais abundantes no honeydew, sugerindo um suprimento em excesso. Nos tecidos
dos afídeos, houve diferença na composição dos aminoácidos livres, mas a composição
das proteínas foi similar, indicando que os requisitos nutricionais são também semelhantes.
Em R. padi e D. noxia, a maioria dos aminoácidos essenciais foi ingerida em quantidades
insuficientes para o crescimento, o que implica a necessidade de provisão pelos
simbiontes.
Wilkinson et al. (2001) estudaram o destino de aminoácidos marcados radiotivamente
e injetados na hemolinfa de A. fabae. Parte dos aminoácidos marcados foi recuperada
quantitativamente como dióxido de carbono, mas não foi detectada radioatividade na saliva
e nem no honeydew. A perda de ácido glutâmico pela taxa respiratória dos afídeos criados
em dietas quimicamente definidas foi maior do que o dobro daquela dos afídeos criados na
planta hospedeira, V. faba, indicando que o ácido glutâmico e outros aminoácidos são
importantes substratos respiratórios em A. fabae.
Balanço energético
Para o cálculo do balanço energético dos afídeos, Llewellyn (1987) sugere o uso da
fórmula proposta por Petrusewicz e Macfadyen (1970): C = P+R+U+F, em que C é a
energia ingerida (consumo do alimento); P é a soma da energia contida no crescimento
ninfal (Pg), produtos exuviais (Pe) e na reprodução (Pr); R é a energia perdida como calor
durante a respiração celular; U é a energia contida nas excretas nitrogenadas resultantes
do catabolismo; F é a energia do alimento que passa pelo afídeo sem atravessar a parede
do canal alimentar (fezes). Os ecologistas referem-se à P+R+U como assimilação (A), que
é a energia que atravessa a parede intestinal e representa a diferença entre a energia no
alimento (C) e as fezes dejetadas (F). Já os fisiologistas referem-se à assimilação como o
material incorporado e usado pelo organismo, de modo que o U é excluído.
De acordo com Llewellyn (1987), há três taxas de eficiência energética que descrevem
os padrões de utilização de energia (Figura 6): (i) a eficiência geral da transferência de
energia por meio do inseto, que é dada pela taxa P/C, muitas vezes chamada “eficiência de
crescimento”, cuja taxa depende de duas outras: A/C e P/A; (ii) o valor A/C, conhecido
como “eficiência da assimilação”, é uma medida de assimilação de energia do alimento,
que nos afídeos depende basicamente da composição da seiva do floema ingerida - um
baixo A/C indica que um baixo conteúdo de energia do alimento é assimilado pela parede
intestinal e a maior parte é eliminada na forma de fezes; e (iii) o P/A é uma medida do
“custo de vida”, pois a energia e os materiais liberados do alimento durante a digestão são
usados no crescimento e manutenção dos tecidos do corpo e para prover energia para
síntese, transporte ativo e movimento. Quanto maior a porção de A necessária para os
processos de demanda de energia, menos energia estará disponível para P. A baixa taxa
P/A denota que R e U têm valores altos, de forma que uma quantidade menor de energia é
necessária para viver, disponibilizando mais energia para armazenamento e aumento da
biomassa.
Figura 6. Esquema do padrão de utilização de energia dos afídeos.

Fonte: Llewellyn, 1987.
Llewellyn (1987) descreve em detalhes cada componente do balanço energético dos

afídeos, fazendo referência também às técnicas que são utilizadas para estimar ou medir o
consumo, a produção e a utilização de energia. O autor considera que para estudos do
fluxo de energia dos afídeos é essencial que o balanço energético da população deva ser
construído por um período de pelo menos um ano. Devem ser considerados diversos
parâmetros físicos do ambiente que afetam diretamente os afídeos, como a temperatura, e
também variáveis biológicas, como as mudanças na planta hospedeira e a influência de
formigas. Considera-se que o inseto a campo (custo de vida no ambiente real) extrai
menos energia do alimento, com uma taxa A/C 12% mais baixa que no laboratório, e torna
somente 19% da energia assimilada para a produção (P), comparada com 45% em
laboratório. De forma que é fundamental que se tome cuidado ao extrapolar dados de
laboratório para o balanço de energia a campo.
Llewellyn (1987) apresenta o balanço energético para nove espécies de afídeos,
transcrito na Tabela 4, incluindo espécies monófagas de Drepanosiphinae (Eucallipterus
tiliae (L.) e T. salignus) e membros polífagos de Aphidinae. Os balanços energéticos, na
maioria dos casos, são expressos ou foram convertidos para estimativas de parâmetros do
ciclo de vida, monitorando o fluxo de energia do nascimento até a morte. Observa-se que o
consumo de energia foi mais baixo para M. euphorbiae e mais alto para A. pisum. A
comparação das taxas energéticas das espécies estudadas mostra grande consistência na
taxa P/A, com uma média de 78%, indicando que diferentes espécies têm os requisitos de
energia de manutenção muito similares e que o modo de vida dos sugadores de seiva do
floema é bem econômico, permitindo que a energia assimilada seja canalizada para a
produção. O autor chama a atenção para as taxas P/A de E. tiliae e Illinoia liriodendri
(Monell), calculadas a partir do balanço energético estimado a campo, que não são muito
diferentes das obtidas para as demais espécies em laboratório, sugerindo que os afídeos
de campo não estiveram sujeitos a estresses ambientais excessivos. As taxas A/C,
consideradas como indicativo da qualidade do alimento, foram extremamente variadas,
com valores desde 83% para A. pisum até 9% para E. tiliae. O valor de A/C (48%) para as
espécies de afídeos não diferiu muito do valor calculado para outros herbívoros
pecilotérmicos (45%), apresentado por Schroeder (1981), citado por Llewellyn (1987).
Dessa forma, com A/C semelhante para outros herbívoros pecilotérmicos, mas com as
taxas P/A mais altas, o P/C para os afídeos fica em 38%, que é consideravelmente mais
elevado que os 20% para os herbívoros. Assim, os afídeos podem ser considerados
extremamente eficientes em converter seu alimento em biomassa, porém o tipo de planta
da qual a seiva é extraída desempenha um importante papel no balanço energético, e as
espécies arbóreas parecem ter uma qualidade menor comparada com a das plantas
herbáceas.
Tabela 4. Balanço energético e taxas de energia para algumas espécies de afídeos.

Requisito de energia para o ciclo de vida
Peso
P/C(1) A/C(2) P/A(3)
Espécie Condição líquido do
Fezes + (%) (%) (%)
Produção Respiração Consumo adulto (mg)
Urina
Plântulas de feijão, ramos e

Aphis fabae 23,2 2,7 19,9 45,7 51 57 89 0,78
folhas
Plântulas de feijão, ramos e

Megoura viciae 56,8 9,3 30,9 97,0 59 68 86 3,07
folhas
Acyrthosiphon
Folhas de plântulas de ervilha 72,8 50,5 23,8 147,1 49 83 58 4,20
pisum
Eucallipterus
Folhas de brotações 7,7 10,0 94,9 112,6 5 9 58 0,50
salignus
Tuberolachnus
Ramos de Salignus 115,3 23,6 120,9 259,8 _ _ _ 13,30
salignus
Illinoia liriodendri Folhas de Populus _ _ _ _ 27 33 82 0,90
Macrosiphum Mudas de macieira, folhas e

17,3 5,6 9,4 32,3 53 70 75 1,48
euphorbiae galhas
Mudas de macieira, folhas e

Dysaphis devecta 13,6 1,9 17,3 42,8 32 36 88 0,56
galhas
Mudas de macieira, folhas,

Aphis pomi 12,5 1,3 32,7 43,9 28 31 91 0,43
ramos e galhas
(1)
Eficiência total na transferência de energia.
(2)
Assimilação da energia do alimento (eficiência na assimilação).
(3)
Taxa de manutenção de vida.
Fonte: Llewellyn (1987).
Taxa de aumento intrínseco natural

A capacidade de a maioria das espécies de afídeos se tornarem pragas depende, em
grande parte, da sua notável taxa de crescimento. A taxa intrínseca de crescimento (rm),
que é a capacidade inata da espécie aumentar em número foi simplificada para os afídeos
por Wyatt e White (1977), que consideram que 95% do valor de rm são formados pela
progênie produzida no período desde o momento do nascimento até o final da reprodução
(d), o que corresponde à fecundidade efetiva (Md). Assume-se, assim, que os padrões de
reprodução são similares para todas as espécies e sob qualquer condição, e o aumento
inicial é, particularmente, mais semelhante, pois as primeiras progênies são as que têm
maior influência no crescimento populacional. Além disso, o número efetivo da progênie
(Md) é assumido como sendo produzido numa única data (Td), equivalente à duração da
geração, de maneira que a equação para calcular rm se torna bastante simplificada: rm =
[c(lnMd)]/d, em que c é uma constante com valor 0,738; e assumindo que Td é linearmente
relacionada com d, que é a taxa de mortalidade instantânea.
Como as populações de afídeos raramente atingem uma distribuição etária estável
(CARTER et al., 1978), o valor de rm não é muito útil para determinar o aumento
populacional dos afídeos no campo, mas é útil para comparar a taxa de aumento potencial
das diferentes formas de uma dada espécie e também de outros parâmetros (DIXON,
1987a). Assim, o valor de rm é determinado, em grande parte, pela taxa de reprodução no
início da vida adulta, mais do que pelo número de ninfas nascidas durante toda a vida.
As variáveis que compõem a taxa intrínseca de crescimento natural das populações
de afídeos, sejam elas pragas ou não, são: a taxa de desenvolvimento, a taxa reprodutiva
e a taxa de sobrevivência, as quais são afetadas por um grande número de fatores, sendo
a qualidade do alimento um dos principais fatores extrínsecos.
Taxa de desenvolvimento
O período de tempo requerido para o desenvolvimento de um afídeo, do nascimento
até o estágio adulto, depende de dois fatores extrínsecos, alimento e temperatura, e de
dois fatores intrínsecos, peso ao nascer e se a forma é alada ou áptera (Figura 7). O
alimento e a temperatura também afetam o peso no nascimento que varia conforme o
tamanho da mãe; e a qualidade do alimento afeta ainda a determinação da forma do
adulto, se alado ou áptero (DIXON, 1987a). É difícil determinar a qualidade do alimento
ingerido pelo afídeo, contudo tem sido evidenciado que os afídeos que ingerem alimento
de alta qualidade desenvolvem-se mais rapidamente e atingem tamanho maior do que
aqueles alimentados com alimento pobre (MITTLER, 1958b). Dessa forma, a taxa de
crescimento relativo (RGR) de um afídeo é seu crescimento por unidade de peso, por
unidade de tempo, e essa taxa representa uma boa medida indireta da qualidade do
alimento. O aumento da qualidade do alimento e da temperatura resulta no aumento da
taxa de desenvolvimento e afeta também o peso do adulto e, consequentemente, o peso
do indivíduo ao nascer. Se o afídeo é pequeno ao nascer, levará um tempo
consideravelmente mais longo para atingir a maturidade do que um indivíduo maior no
nascimento. Também, a espécie que produz, proporcionalmente, uma progênie mais
numerosa tem um tempo de desenvolvimento marcadamente mais curto que outra que
produz poucos descendentes. Dixon (1985a) considera que a relação interespecífica entre
o peso no nascimento e o peso da mãe é responsável por grande parte da variação.
Figura 7. Diagrama da inter-relação dos fatores que afetam o

desenvolvimento (D) dos afídeos.
Fonte: Dixon (1987a).
Taxa reprodutiva
Os afídeos geralmente atingem sua taxa reprodutiva mais alta no início da vida adulta,
que, tal como ocorre com a taxa de desenvolvimento, também é afetada pela qualidade do
alimento e pela temperatura, além dos fatores intrínsecos, como o tamanho do adulto, o
peso no nascimento, o número de ovaríolos e a forma do afídeo, se alada ou áptera
(Figura 8). O efeito positivo direto da qualidade do alimento revela-se quando a
temperatura e o tamanho do adulto são mantidos constantes, e a qualidade do alimento
varia. Em habitats de baixa qualidade, os afídeos com gônadas mais desenvolvidas (maior
número de ovaríolos) sobrevivem menos que afídeos do mesmo clone com gônadas
pequenas. Contudo, aqueles com gônadas maiores são capazes de atingir taxas
reprodutivas mais altas que os com gônadas pequenas em habitat de alta qualidade. Como
há custos relacionados com a nutrição, em termos de aumento da mortalidade, e
benefícios no aumento reprodutivo quando há mais ovaríolos, as mudanças sazonais na
qualidade da planta hospedeira serão refletidas na mudança do número de ovaríolos,
conforme demonstrado por diversos autores, citados por Dixon (1987a). Este autor
demonstra que espécies com um número grande de ovaríolos têm uma taxa reprodutiva
inicial elevada e vice-versa. É interessante notar que as formas de R. padi, Sitobion avenae
(Fabricius) e Metopolophium dirhodum (Walker) têm taxas reprodutivas iniciais baixas e
menos ovaríolos quando exploram gramíneas como hospedeiros secundários. Além disso,
quando estão em seus hospedeiros primários, têm um maior número de ovaríolos e tempo
de desenvolvimento mais longo.
Figura 8. Diagrama da inter-relação dos fatores que afetam a taxa

reprodutiva (R) dos afídeos.
Taxa de sobrevivência
Os afídeos respondem a sinais que indicam mudanças sazonais na qualidade do
alimento, podendo produzir formas que sejam mais bem adaptadas para sobreviver a tais
mudanças. Contudo, mudanças imprevisíveis, em curto prazo, no clima ou na qualidade do
alimento, podem resultar em baixa sobrevivência. Diversos outros fatores, como agentes
de controle biológico, têm grande impacto na sobrevivência dos afídeos. Os indivíduos que
se desenvolvem quando a qualidade do hospedeiro é pobre, têm mais reservas adiposas e
vivem mais que aqueles que se desenvolvem quando a qualidade do hospedeiro é alta.
Em habitats que variam acentuadamente em qualidade de um ano para outro, os clones
que apresentam estratégias reprodutivas diversificadas apresentam um melhor
desempenho (fitness). Em habitats pouco variáveis, os afídeos com um investimento
reprodutivo pequeno ou grande podem ser favorecidos, dependendo do nível médio da
qualidade do habitat. Algumas espécies respondem às mudanças bruscas na qualidade do
habitat ajustando a proporção de sua progênie que está mais adaptada a um alto ou baixo
nível de investimento reprodutivo pelo seu número de ovaríolos. Por exemplo, quanto
maior for o estresse nutricional experimentado por Megoura viciae Buckton, menor será o
número de sua progênie comprometida com um alto investimento reprodutivo e vice-versa.
Assim, alguns afídeos procuram adaptar-se à qualidade do habitat mantendo uma taxa
reprodutiva alta em ambientes nutricionalmente ricos e aumentando sua taxa de
sobrevivência nos ambientes pobres (DIXON, 1987a).
Algumas espécies apresentam flexibilidade na sua capacidade reprodutiva, de modo
que, em condições de estresse nutricional, fazem reabsorção de embriões. Em razão de
sua vida curta, um afídeo, em um hospedeiro pobre, não pode esperar melhoria na
qualidade do habitat, de maneira que procura amadurecer seus embriões maiores e
reabsorver os menores, sacrificando sua fecundidade potencial total para manter sua taxa
reprodutiva imediata e sua sobrevivência em curto prazo (WARD; DIXON, 1982). Ao
contrário, em ambientes ótimos, uma fêmea pode produzir ovos extras e aumentar sua
fecundidade potencial, de modo que os afídeos são capazes de ajustar sua biomassa
reprodutiva e escapar às restrições impostas pelas decisões fisiológicas feitas durante o
desenvolvimento inicial (DIXON, 1987a).
Mudanças na taxa intrínseca de aumento

Flutuações tanto na temperatura quanto na qualidade do alimento podem resultar em
mudanças muito maiores no valor de rm de uma espécie do que as influências do peso e de
outros fatores intrínsecos. Assim, a taxa intrínseca de aumento de uma espécie de afídeo
está associada positivamente com a taxa de crescimento relativo médio, tanto
intraespecificamente quanto interespecificamente (Figura 9) (LEATHER; DIXON, 1984). De
forma que o rm = 0,86 RGR e a relação entre a taxa intrínseca de aumento e a taxa de
crescimento relativo médio é expressa na equação RGR = (0,86 lnMd)/d, o que significa
que o aumento de peso por unidade de peso no nascimento, do nascimento até o estágio
adulto, é igual ao número de ninfas nascidas subsequentemente em um período igual
àquele do nascimento até o final da reprodução (d) vezes o fator de conversão. Isso é de
se esperar porque, ao atingirem a maturidade, os embriões representam uma grande
proporção do peso da fêmea adulta, e seus embriões maiores já têm embriões
desenvolvendo em seu interior. De maneira que o crescimento e a reprodução ocorrem
simultaneamente com o número efetivo de descendentes (Md) sendo ovulados e atingindo
a maior parte de seu desenvolvimento embrionário durante o desenvolvimento materno. Na
maturidade, os afídeos cessam o crescimento em tamanho e a maior parte do alimento que
assimilam é usada para o crescimento de seus embriões (RANDOLPH et al., 1975, citados
por DIXON, 1987a). A produção de descendentes resulta da continuidade do processo de
crescimento materno, mas a biomassa da progênie produzida por unidade de peso do
adulto por unidade de tempo é menor que aquela atingida durante o desenvolvimento
ninfal da mãe (Figura 10). Portanto, independentemente do seu tamanho como adulto, um
afídeo que atingiu alta taxa de crescimento durante o estágio ninfal atingirá uma elevada
taxa de aumento populacional (DIXON, 1987a).
Figura 9. Taxa intrínseca de crescimento natural (rm) em
relação à taxa de crescimento relativo (RGR) para seis
espécies de afídeos criadas sob diversas condições.
Drepanosiphum acerinum; Drepanosiphum platanoidis;
Sitobion avenae; Rhopalosiphum padi; Eucallipterus tiliae;
Tuberolachnus salignus.
Figura 10. Aumento em biomassa de um afídeo em termos do crescimento
e da produção de progênie, em relação ao tempo, onde D é o tempo para o
desenvolvimento do nascimento até a maturidade.
As espécies de afídeos-praga parecem canalizar, proporcionalmente, mais do seu

crescimento em reprodução e ter um tempo de desenvolvimento mais curto, e
consequentemente, um rm maior que o das não praga (LLEWELLYN; MOHAMED, 1982,
citados por DIXON, 1987a). Contudo, segundo esse autor, não há indicações de que
espécies-praga aloquem mais recursos para aumentar em número que as não pragas, de
maneira que o valor de rm não parece estar associado com a permanência ou aparência do
habitat ou ao status de praga do afídeo. Assim sendo, os afídeos são considerados
oportunistas, explorando as condições favoráveis tanto de um hospedeiro herbáceo quanto
arbóreo.
Dessa forma, as variáveis que compõem a taxa intrínseca de crescimento natural dos
afídeos, que são as taxas de desenvolvimento, reprodutiva e de sobrevivência, são
afetadas por inúmeros fatores. Há uma associação direta e positiva entre a taxa de
crescimento relativo médio, que é determinada principalmente pela qualidade do alimento e
temperatura, e a taxa intrínseca de crescimento natural da espécie; e que o modo de vida
do afídeo determina sua habilidade de atingir o máximo de sua taxa de crescimento relativo
médio sob dadas condições (Figura 11).
Figura 11. Diagrama da inter-relação dos fatores que afetam a taxa média
de crescimento relativo (RGR) de um afídeo e a troca na duração dos
parâmetros de desenvolvimento da história de vida e a taxa reprodutiva
associada com um determinado RGR e a taxa intrínseca de crescimento
natural (rm).
Simbiontes
Mesmo que alguns nutrientes estejam em baixas concentrações no floema, os insetos
sugadores de seiva elaborada são capazes de atender aos seus requisitos nutricionais
básicos dessa mesma fonte, possivelmente, por causa da presença de bactérias
simbiontes em seu organismo. Buchner (1965) afirma que todos os afídeos apresentam
uma associação obrigatória com microrganismos, sejam bactérias sejam leveduras, com
exceção dos Phylloxeridae.
Nos afídeos, os simbiontes estão confinados a grupos especiais de células
(micetócitos), chamados micetomas, que variam em forma, localização e o tipo de
simbiontes que abrigam. Em alguns casos, os microrganismos podem ser adquiridos e
ficarem livres na hemolinfa, não agrupados em micetomas. Os micetomas distribuem-se
sob o trato digestivo na região abdominal dos adultos, com alguns grupos de micetócitos
soltos na hemolinfa e em toda a volta do intestino nos embriões (BUCHNER, 1965). Os
micetócitos são células hipertrofiadas, geralmente poliploides, com todas as organelas
celulares normais, além de vesículas transparentes e corpos granulares (HOUK;
GRIFFITHS, 1980). Os simbiontes são encontrados dentro de vacúolos nos micetócitos,
envoltos por uma membrana da célula hospedeira, além de sua membrana plasmática
própria e de sua parede celular; contêm ainda filamentos de DNA e RNA ribossomal. Os
simbiontes são tipicamente Eubacteriales gram-negativos, mas suas relações taxonômicas
ainda não estão bem definidas. Podem apresentar morfologia desde cocoidea até
filamentosa, com os filamentos de DNA com baixa porcentagem de nucleotídeos G+G e
com ribossomos característicos dos procariontes de habitat intracelular (HOUK, 1987).
Os afídeos destituídos de seus simbiontes (apossimbióticos) apresentam baixo
desempenho, indicando que os simbiontes têm papel importante na biologia nutricional
desses insetos (MITTLER, 1971b; HOUK; GRIFFITHS, 1980). Diversas funções têm sido
atribuídas aos microrganismos simbiontes: biossíntese de aminoácidos, esteróis, vitaminas
e até enzimas, como as polissacarases; produção de energia; fixação de nitrogênio; e
também estão envolvidos na detoxificação de catabólitos e, possivelmente, de
aleloquímicos (BUCHNER, 1965; HOUK; GRIFFITHS, 1980). Diversos procedimentos têm
sido utilizados na tentativa de comprovar as hipóteses acerca das funções dos simbiontes:
análises da composição da seiva do floema; produção de afídeos livres dos simbiontes
pela aplicação de antibióticos (hospedeiros apossimbióticos); e investigação das rotas
metabólicas dos simbiontes isolados e mantidos em meios de cultura com tecidos do
hospedeiro.
A síntese de alguns aminoácidos, como o triptofano, tem sido atribuída aos
simbiontes, baseando-se na análise da seiva da planta e do honeydew (MITTLER, 1953,
1958a). Birkle et al. (2002) constataram, pela incorporação de radioatividade de 14C-
antranilato em triptofano e pela taxa de crescimento ninfal em dieta livre de triptofano, que
a produção de triptofano por Buchnera é variável entre clones partenogenéticos de A.
pisum. Os valores da produção desse aminoácido, pelos dois métodos, correlacionaram-se
significativamente, porém, não com o nível de amplificação dos genes trpEG de Buchnera,
que codifica para a antranilato sintase, uma enzima-chave na rota biossintética do
triptofano.
Também metionina e/ou cisteína seriam sintetizadas pelos microrganismos, já que os
animais não conseguem incorporar o enxofre inorgânico nos aminoácidos, conforme
demonstrado por Ehrhardt (1968a,b), citado por Houk (1987). Este autor verificou que N.
circumflexus com seus simbiontes foi capaz de incorporar enxofre radioativo na metionina,
mas os apossimbióticos não conseguiram. Outros estudos, porém, mostram que os
aminoácidos triptofano, metionina e/ou cisteína são requisitos obrigatórios da dieta e não
seriam supridos pelos simbiontes, baseando-se em estudos com A. gossypii (TURNER,
1971, 1977).
Houk (1987) discute a questão da biossíntese do esterol pelos simbiontes,
considerando que os insetos, como grupo, são incapazes da síntese de novo de tais
compostos, e que diversos estudos baseados nas rotas metabólicas e em técnicas
histológicas mostram que o esterol é sintetizado e exportado pelos simbiontes em A.
pisum. Outros estudos baseados na criação de afídeos em dietas definidas sem esteróis,
por diversas gerações, mostram que deve haver uma fonte endógena, corroborando com a
síntese de esteróis pelos simbiontes, descartando a possibilidade de contaminação por
fungos que poderiam produzir fitoesteróis (DADD; MITTLER, 1966). Contudo, Campbell e
Nes (1983) contradizem esses achados, em seus estudos com S. graminum,
demonstrando, com o uso de metabólitos intermediários e frações de esterol radioativo,
que é possível a bioconversão de fitoesteróis em colesterol, além da síntese de outros
alcoóis componentes da cera cuticular a partir de acetatos e do ácido mevalônico.
Acrescentam que os procariontes não fotossintéticos, estudados até o início de 1980, não
eram capazes da biossíntese de esteróis pelos endossimbiontes das espécies de afídeos
estudadas.
O envolvimento dos simbiontes na síntese de vitaminas, especialmente do complexo
B, tem sido mais aceito do que o de esteróis, apesar de as evidências estarem
relacionadas com a sobrevivência dos afídeos em dietas holídicas desprovidas de fonte
exógena de vitaminas (BUCHNER; 1965; HOUK; GRIFFITHS, 1980).
Os simbiontes têm sido implicados na biossíntese de polissacarases (pectinases,
celulase e hemicelulase) que degradam a parede celular e a matriz da lamela média,
usadas no processo de penetração dos estiletes para as provas e alimentação
(CAMPBELL; DREYER, 1985). As conclusões desses autores basearam-se,
primeiramente, na atividade substancial dessas enzimas em homogeneizados de afídeos e
também em organismos procariontes; segundo, na atividade diferenciada de tais enzimas
em biótipos de afídeos alimentados em linhagens de plantas que apresentam substratos
diferentes para a ação dessas enzimas, e que alguns desses biótipos conseguem superar
os fatores de resistência da planta, isto é, hidrolisar os polissacarídios das paredes
celulares, enquanto outros não conseguem. Srivastava e Auclair (1962a) reportam que A.
pisum não secreta amilase, mas que microrganismos de seu trato digestivo são capazes
de hidrolisar o amido, tendo sido isoladas (SRIVASTAVA; ROUATT, 1963) bactérias dos
gêneros Sarcina, Micrococcus, Achromobacter e Flavobacterium.
As hipóteses de fixação de nitrogênio e de produção de energia (função mitocondrial)
pelos simbiontes têm sido desacreditadas. No primeiro caso, pela questão da limitação
metodológica, pois os afídeos não possuem a habilidade de reduzir acetileno para etileno,
que é o método para medir a capacidade de fixação de nitrogênio. No segundo caso, o
incremento da atividade metabólica de simbiontes isolados em meios de cultura, com a
adição de ATP e NADPH, sugere que esses microrganismos demonstram mais habilidade
de aproveitar a energia e não a de produzi-la, conforme discute Houk (1987).
Bactérias simbiontes secundárias facultativas, como Hamiltonella defensa, Regiella
insecticola e Serratia symbiotica, influenciam diversas características dos afídeos, incluindo
os padrões de utilização das plantas hospedeiras e resistência a parasitoides. Diferentes
clones de A. pisum podem ter um desempenho diferente quanto ao aproveitamento dos
nutrientes dominantes (sacarose e aminoácidos), quando submetidos à eliminação de
Buchnera aphidicola; contudo, não há resultados conclusivos sobre o impacto dos
simbiontes secundários na nutrição de A. pisum (DOUGLAS et al., 2006).
De acordo com Houk (1987), o principal problema para a pesquisa da simbiose entre
inseto e microrganismos é a dificuldade de manter os organismos separados um do outro
por períodos de tempo suficiente para as investigações. A obtenção de insetos
apossimbióticos também é limitada, pois os métodos usados podem causar alterações na
estrutura mitocondrial e afetar suas funções, mascarando os resultados (GRIFFITHS;
BECK, 1974; HOUK; GRIFFITHS, 1980). Técnicas moleculares possibilitam a clonagem de
fragmentos do DNA do simbionte em vetores que poderiam ser mantidos continuamente
em culturas para possibilitar as investigações das atividades desses simbiontes. Também a
identificação dos genes responsáveis pela síntese de esteróis, aminoácidos, vitaminas e
enzimas podem fornecer evidências diretas dessas funções nos simbiontes. Estudos de
hibridizações cruzadas também podem fornecer evidências das relações evolutivas entre
os afídeos e os simbiontes Eubacteriales e ajudar a esclarecer tais interações.
Honeydew e a excreção
Os afídeos, diferentemente da maioria dos insetos terrestres, não possuem túbulos de
Malpighi e nem excretam ácido úrico (KENNEDY; FOSBROOKE, 1972). Contudo, em
razão da grande quantidade de fluido ingerido, os produtos de excreção podem ser
removidos por simples difusão. O termo honeydew refere-se ao conjunto de excretas que
os afídeos e outros sugadores de seiva eliminam pelo ânus.
O honeydew é formado basicamente por açúcares e água, além dos mesmos
aminoácidos e amidas que compõem a seiva elaborada ingerida pelo inseto, porém em
menor quantidade, mas os afídeos podem atingir cerca de 55% de eficiência na extração
dos aminoácidos da seiva; normalmente, dois terços do nitrogênio ingerido são assimilados
e um terço é excretado (MITTLER, 1958a). Os açúcares predominantes no honeydew são
frutose, glucose e sacarose; também melezitose, trealose e alguns outros oligossacarídios,
possivelmente envolvidos com a redução da pressão osmótica do intestino, podem estar
presentes. Grande parte dos açúcares presentes no honeydew, porém, não se apresenta
na mesma forma em que são ingeridos. A melezitose, por exemplo, é um açúcar comum
no honeydew, mas não é um componente da seiva. No honeydew, a melezitose atua na
osmorregulação e, também, tem papel importante na atração de formigas associadas aos
afídeos (KISS, 1981).
Como o honeydew é rico em açúcares, pode atrair e servir de alimento para diversas
espécies de insetos, incluindo abelhas e outros himenópteros, adultos de dípteros e
diversas espécies de predadores e de formigas, que dependem em muitos casos,
exclusivamente desse alimento no estágio adulto. A deposição de honeydew sobre a
planta também pode fornecer um substrato favorável para o desenvolvimento de fungos,
que recobrem a planta, formando a conhecida fumagina, que afeta os processos de
fotossíntese e de respiração foliar.
Experimentos demonstram que o honeydew de espécies mirmecófilas é mais rico em
aminoácidos totais, especialmente os não essenciais asparagina, glutamina, ácido
glutâmico e serina, do que o de afídeos não mirmecófilos. Constatou-se que as espécies
com concentrações mais altas de aminoácidos também apresentam concentrações mais
altas de açúcares, especialmente melezitose, atuando como atrativo para as formigas
(WOODRING et al., 2004).
A frequência da excreção pode variar de 2 a 25 gotas, em 12 horas, dependendo de
uma série de fatores, como: o estágio/ínstar do inseto, planta hospedeira e seu estado
fisiológico, temperatura, umidade, horário do dia e presença de formigas (KLINGAUF,
1981; citado por KLINGAUF, 1987). Para determinar a quantidade de honeydew excretado,
pode-se medir a frequência de produção, tamanho, volume ou peso das gotículas
eliminadas. Heimbach (1985), citado por Klingauf (1987), utilizou um equipamento,
semelhante a um termohigrógrafo, para medir a frequência da excreção, e determinou que
o volume médio de uma gotícula de honeydew é de aproximadamente 0,5 mm3 e que
contém de 5% a 15% de matéria seca e uma gravidade específica levemente acima de 1.
A excreção geralmente segue um ritmo diurno de produção, mas nesse período pode
apresentar um padrão irregular, sem mudanças aparentes no comportamento, sendo
interrompida no momento da ecdise e no intervalo entre as mudanças de sítio de
alimentação. Segundo Klingauf (1987), a eliminação do honeydew pegajoso pode
representar um problema para o próprio afídeo. Contudo, algumas adaptações
morfológicas e comportamentais, minimizam a possível aderência dos insetos a essa
substância: revestimento das gotículas de honeydew com filamentos de cera; lançando as
gotículas pulverizadas; ou retirando-a do ânus com auxílio das tíbias posteriores. No caso
de filamentos de cera, registrado para Adelgidae e Pemphigidae, estes são usados para
revestir e isolar as fezes nas paredes das galhas, que também são revestidas com cera.
Fatores que afetam a alimentação e a nutrição
Estado fisiológico da planta e desempenho do afídeo

Os principais fatores que controlam a dinâmica das populações de insetos e,
consequentemente, determinam o ataque da cultura por espécies-praga são: a) Conteúdo
de nitrogênio da planta hospedeira: a qualidade e quantidade do alimento oferecido por um
hospedeiro potencial, na forma de nitrogênio, é crucial para o desenvolvimento dos insetos
fitófagos. Como demonstrado por Slansky e Rodriguez (1987), as proporções dos
nutrientes essenciais no alimento desempenham papel mais importante na nutrição do que
as quantidades absolutas de tais nutrientes. Assim, mesmo que os afídeos tenham,
geralmente, uma quantidade alta de nitrogênio disponível na seiva do floema, mais do que
em outros tecidos, o comportamento desses insetos vai variar com as mudanças sazonais
no nível de nitrogênio solúvel, e, possivelmente, de outros compostos em suas plantas
hospedeiras, sendo essa a razão do polimorfismo e da alternância de hospedeiros
observada nesse grupo de insetos. b) Idade da planta hospedeira: o crescimento e o
desenvolvimento da planta hospedeira afetam diretamente a alimentação e nutrição dos
sugadores de seiva floemática, em razão das alterações em sua fisiologia e disponibilidade
de nutrientes de toda a planta ou de partes dela. Variedades de V. faba, por exemplo,
podem apresentar certo grau de resistência a A. fabae durante a fase de crescimento
vegetativo, mas podem se tornar mais suscetíveis durante a floração, em virtude da alta
atividade metabólica nos órgãos florais. Os afídeos aproveitam essa condição de efeito de
ralo para ingerir mais nutrientes (STEINMANN-OELCK, 1985, citado por KLINGAUF, 1987).
Pode haver também diferença acentuada entre os estratos de uma mesma planta,
dependendo da idade das folhas; da posição da folha em função de sombra; do sol, da
umidade e da disponibilidade de nutrientes, além de outros fatores bióticos ou abióticos
que podem afetar a qualidade ou quantidade de alimento. c) Tratamentos bióticos e
abióticos da planta hospedeira: a simples atividade alimentar do afídeo pode afetar a
qualidade e a quantidade do alimento disponibilizado pela planta hospedeira. Por exemplo,
infestações de A. fabae em beterraba-açucareira reduzem a concentração de carboidratos
não estruturais nos tecidos do caule e aumentam-na em folhas jovens e senescentes e nas
raízes; além disso, o nitrogênio acumula-se nas folhas jovens e caule e fica reduzido na
lâmina das folhas velhas e nas raízes (CAPINERA, 1981, citado por KLINGAUF, 1987).
Deficiência de água
A deficiência de água no solo pode afetar adversamente a alimentação, a reprodução
e a sobrevivência dos insetos sugadores de seiva, apesar de os afídeos serem capazes de
controlar sua taxa alimentar, independentemente da pressão da seiva. Contudo, o
murchamento da planta pode favorecer a multiplicação dos afídeos porque favorece a
senescência das folhas mais velhas, enquanto as folhas mais jovens permanecem túrgidas
e ocorre uma maior disponibilização de nitrogênio solúvel na seiva (KENNEDY, 1958).
Risebrow e Dixon (1987) afirmam que não é possível generalizar os efeitos das condições
edáficas sobre a planta, mas é certo que a resposta do inseto depende tanto da natureza
quanto da magnitude do estresse, bem como da espécie do inseto e da planta.
Compostos secundários
Aparentemente, a presença de aleloquímicos na planta não afeta significativamente os
sugadores de floema, como ocorre com os insetos mastigadores filófagos. Schreiner et al.
(1984), citado por Risebrow e Dixon (1987), observaram que M. euphorbiae distribui-se ao
acaso sobre a samambaia-comum, Pteridium aquilinum (Hypolepidaceae), enquanto os
insetos mastigadores evitam as partes cianogênicas da planta e procuram os ramos
acianogênicos. Provavelmente, isso se deve ao fato de os compostos secundários serem
sintetizados em áreas localizadas de determinados tecidos e não serem transportados pelo
floema. Porém, há evidências de que alguns aleloquímicos ou seus precursores podem ser
transportados de um tecido para outro pelo floema ou xilema (WINK et al., 1982)
Diversos compostos secundários parecem ter um efeito deterrente em afídeos
polífagos, como M. persicae, enquanto outros podem ser tolerados em baixa concentração
(NAULT; STYER, 1972; DREYER; JONES, 1981, citados por RISEBROW; DIXON, 1987).
Alguns aleloquímicos podem estar envolvidos na resistência de plantas, como ácidos
hidroxâmicos e benzil-álcool em cereais; alcaloides em espécies de Lupinus (Fabaceae)
(ARGONDONA et al., 1980; BRUSSE, 1962, citado por RISEBROW; DIXON, 1987) e
cumarinas em diversas leguminosas (MANSOUR et al., 1982). Mesmo que esses
compostos não estejam presentes na seiva do floema, os afídeos podem entrar em contato
com eles, durante as provas de teste, antes de iniciar as provas de alimentação
propriamente ditas.
Compostos presentes na superfície da planta também podem afetar o comportamento
dos sugadores de seiva, conforme comprovado por Jördens-Röttger (1979), citado por
Risebrow e Dixon (1987), para o afídeo polífago A. fabae, que pode ser atraído por
substâncias fenólicas da superfície das folhas.
A nicotina é um alcaloide secretado por algumas espécies de Nicotiana (Solanaceae),
que podem matar a maioria das espécies de afídeos (THURSTON et al., 1966), enquanto
outras são capazes de se alimentar e se desenvolver em plantas de fumo, como é o caso
de Myzus nicotiana Blackman, pois, apesar de a nicotina acumular-se até 10% nas células
das folhas, a seiva do floema contém apenas traços do alcaloide. Gibson e Pickett (1983)
demonstraram que um tipo de secreção dos pelos glandulares de Solanum berthaultii
(Solanaceae) libera β-farnesene, que é um composto do feromônio de alarme dos afídeos,
que os impede de se estabelecerem na planta e iniciar a prova e a alimentação.
Fatores físicos e físico-químicos da planta hospedeira e do ambiente

A presença de pelos na superfície das plantas, glandulares ou não, podem representar
uma barreira física contra os sugadores de seiva, impedindo que os insetos pequenos e
delicados, como os afídeos, atinjam os tecidos com seus estiletes ou que se movam ou se
alimentem por causa das secreções pegajosas. Pelos glandulares desse tipo, presentes
em espécies de batata-selvagem, podem conferir resistência a espécies comerciais de
solanáceas a afídeos que não são suscetíveis aos teores elevados dos glicoalcaloides
presentes nos tecidos dessas plantas, mas não na seiva do floema (GIBSON; PICKETT,
1983).
Cutículas espessas ou feixes vasculares lignificados também podem atuar como
barreiras físicas para os sugadores floemáticos, fazendo que algumas espécies atinjam os
elementos do floema via estômatos. Em algumas plantas, as paredes celulares podem ser
resistentes à ação das enzimas digestivas dos afídeos ou a planta pode responder
formando um calo, necrose ou outra barreira física que impede a penetração dos estiletes
(RISEBROW; DIXON, 1987).
Auclair (1969) afirma que os afídeos respondem melhor quando o pH da dieta é
levemente alcalino (7,3–7,6), semelhante ao exsudato dos vasos condutores da maioria
das plantas; e que o pH pode ser um dos fatores usados pelos afídeos para a aceitação
inicial de um sítio alimentar (POLLARD, 1977).
Os afídeos também respondem a determinados comprimentos de onda de dietas com
cores próximas às de seus hospedeiros naturais preferenciais, resultando em incrementos
no crescimento, na sobrevivência e na deposição de ninfas. Auclair (1969) constatou que
A. gossypii é atraído por comprimentos de 610 nm a 570 nm (vermelho-laranja-amarelo),
mas é repelido por 485 nm a 420 nm (azul-violeta). Todas as formas de A. pisum e de M.
euphorbiae preferem o alaranjado e/ou amarelo ao branco, vermelho ou azul. Alguns
biótipos de A. pisum preferem o amarelo, enquanto outros o laranja. Também, a
intensidade elevada de luz prejudica o crescimento e a reprodução de A. gossypii. Dessa
forma, concluiu-se que tanto a qualidade quanto a quantidade de luz afetam a taxa de
alimentação e, consequentemente, a reprodução.
Estratégias alimentares conforme a condição do

hospedeiro
Risebrow e Dixon (1987) mencionam que a adequação das plantas, para o
desenvolvimento das populações de insetos fitófagos, não permanece constante, mas
varia em razão de uma série de fatores, separando essas alterações em duas categorias:
aquelas que favorecem e aquelas que deterioram o desenvolvimento das populações. Tais
fatores podem ser desde a simples mudança circadiana no metabolismo, no crescimento
da planta, na produção de cera e de compostos secundários, até a sua condição
nutricional e mecanismos de resistência induzidos ou não pelo melhoramento genético.
Klingauf (1987) afirma que os afídeos demonstram uma adaptação à natureza do
alimento e ao tipo de plantas onde são criados, de modo que, ao serem transferidos para
um novo hospedeiro, precisam de algum tempo para se readaptar. Somente após
explorações repetidas no novo hospedeiro, apresentam aumento na aceitação, com mais
indivíduos se estabelecendo na planta, enquanto alguns são incapazes de fazê-lo. Klingauf
e Salem (1978), citados por Klingauf (1987), constataram que somente 5% da população
de M. persicae sobreviveram, produzindo apenas uma pequena progênie quando
transferida de Brassica napus (Brassicaceae) para Nicotiana tabacum (Solanaceae). Já,
quando a transferência foi inversa, de N. tabacum para B. napus, a sobrevivência
aumentou, provavelmente, por causa da maior facilidade para superar os mecanismos de
defesa desta última espécie de planta.
Os efeitos que reduzem a adequação do hospedeiro têm sido estudados comparando-
se variedades resistentes e suscetíveis de uma mesma espécie de planta a determinadas
pragas. Auclair (1959) observou que espécies de afídeos, mesmo alimentando-se em
hospedeiros resistentes, nutricionalmente deficientes, são capazes de assimilar grande
parte da seiva ingerida. Contudo, se essa condição persistir ao longo dos estágios de
crescimento da planta, os insetos sugadores da seiva floemática usam a solução paliativa
de procurar novo sítio de alimentação, deslocando-se para brotos novos ou folhas
senescentes.
A especialização de espécies polífagas de afídeos que alternam hospedeiros parece
estar relacionada à disponibilidade de sítios adequados para a oviposição e a fenologia da
planta arbórea que disponibiliza, mesmo que por curtos períodos de tempo, brotações
novas como fonte abundante de nitrogênio (MITTLER, 1958a). Contudo, para explorar
esse recurso, faz-se necessária a sincronia da eclosão de ninfas com a brotação da árvore,
que pode variar consideravelmente em alguns anos (DIXON, 1976). A grande vantagem da
alimentação no hospedeiro arbóreo, para os sugadores da seiva do floema, é que estes
têm uma fonte altamente nutritiva e predizível, de um ano para outro, permitindo que os
insetos façam alto investimento na reprodução no início de um ciclo sazonal, mesmo tendo
que alternar para o hospedeiro herbáceo quando as condições deterioram. Considera-se,
ainda, que as diferentes formas apresentam diferentes requisitos nutricionais, de acordo
com o hospedeiro que exploram no processo de alternância.
Quanto à reprodução, observa-se uma troca na capacidade reprodutiva das gerações
sazonais dos afídeos: as fêmeas das gerações da primavera (fundatrizes) são maiores e
desenvolvem uma grande quantidade de ovaríolos, resultando em progênies numerosas,
contudo, esses indivíduos serão bem menores, mas com mais reservas de gordura e maior
longevidade. Essa troca, envolvendo a sobrevivência do adulto e o número e tamanho da
progênie, é uma resposta às mudanças sazonais na qualidade do habitat (DIXON;
DHARMA, 1980). Em hospedeiros com alta qualidade, os primeiros apresentam taxas
reprodutivas mais elevadas que os outros; porém, quando a qualidade torna-se precária,
os indivíduos com menos ovaríolos terão um desempenho final mais positivo. Assim, em
ambientes com qualidade variável de um ano para o outro, clones com estratégias
reprodutivas mistas terão um melhor desempenho (fitness); já em ambientes mais estáveis,
tanto populações com alto quanto as com baixo investimento reprodutivo serão
favorecidas, dependendo da qualidade média do ambiente (WARD; DIXON, 1984, citados
por RISEBROW; DIXON, 1987).
De acordo com Blackman (1985), as condições ambientais e da planta hospedeira
podem determinar a extensão do crescimento populacional de genótipos de afídeos,
levando-os a um aumento acentuado, à redução ou, mesmo, à extinção de alguns desses
genótipos. A reprodução sexuada no outono gera uma diversidade de genótipos, os quais
passam o inverno na forma de ovos; na primavera e verão alguns desses genótipos são
eliminados, enquanto outros aumentam e formam grandes clones de indivíduos
geneticamente idênticos, sendo que alguns destes sobrevivem até o outono contribuindo
com seus gametas para formar as gerações do ano seguinte (Figura 12).
Figura 12. Diagrama da alternância das fases sexual e partenogenética no
ciclo de vida de um afídeo ao longo de dois anos. A largura de cada área
sombreada representa o número de indivíduos de um genótipo - ver texto
para explicação. O x indica extinção do clone.
Fonte: Blackman (1985).
Sítios de alimentação e posição do afídeo na planta

Para aliviar condições microclimáticas adversas, os afídeos procuram proteção,
estabelecendo-se próximos às nervuras mais largas e na face inferior das folhas para
mitigar a ação do vento, da chuva e da radiação solar intensa (DIXON; McKAY, 1970).
Conforme discutido por Srivastava (1987), muitas espécies de afídeos preferem
alimentar-se no floema abaxial das folhas, enquanto outros escolhem os elementos
floemáticos da face adaxial e mais internos, como é o caso de Aphis nerii Boyer de
Fonscolombe em espécies de Asclepiadaceae. Isso se deve, provavelmente, porque
diferentes vasos floemáticos translocam diferentes compostos nutricionais e secundários,
ou em diferentes concentrações. A maioria prefere brotações novas ou partes
senescentes; bem como as folhas do que o caule; da mesma forma selecionam variedades
mais suscetíveis do que as que apresentam fatores de resistência; contudo, há diversas
espécies que se mostram adaptadas às condições que não são preferenciais para a
maioria.
Nos ramos verticais ou nas folhas retas, os afídeos, geralmente, posicionam-se com a
cabeça para baixo e, em colônias extensas, podendo ficar imbricados uns sob os outros;
outros ficam voltados para a base da folha, tanto horizontalmente quanto para baixo;
enquanto outros se posicionam com a cabeça para o ápice da folha ou acícula,
demonstrando que não é só a questão da gravidade, mas fatores intrínsecos da espécie ou
mesmo da planta afetam o posicionamento do inseto para fins de alimentação (KLINGAUF,
1987).
Alternância de hospedeiro, polimorfismo e dispersão

Quando toda a planta se torna desfavorável para o seu crescimento e sua reprodução,
os sugadores floemáticos podem adotar estratégias diversas. Dixon (1963, 1975 b,c)
observou que, Drepanosiphum platanoides (Schrank), em condições de alta densidade
populacional combinada à baixa qualidade nutricional do hospedeiro, passam menos
tempo alimentando-se e, consequentemente, são menores em tamanho, com gônadas
pouco desenvolvidas, asas pequenas e mais tecido adiposo, porém não voam
prontamente, mas entram em diapausa reprodutiva, já que as demais plantas de sicômoro
apresentam-se nas mesmas condições durante o verão. Quando as condições favoráveis
retornam, no outono, muitos dos afídeos voam antes de se reproduzir, produzindo, no novo
hospedeiro, uma progênie que começa a aumentar em peso e tamanho e com uma taxa
reprodutiva maior, resultando em picos populacionais elevados, nesse período. Assim, o
efeito da densidade populacional dos afídeos resulta em mudanças na taxa de aumento
potencial, evidentemente influenciada pelas mudanças qualitativas da planta induzidas
pelas altas infestações.
A alternância de hospedeiros, de árvores para plantas herbáceas, exibida por
aproximadamente 10% das espécies de afídeos, é outra estratégia para evitar a baixa
qualidade dos hospedeiros arbóreos durante o verão (MORDVILKO, 1928;
SHAPOSHNIKOV, 1959) e o aumento das populações de inimigos naturais no hospedeiro
primário (WAY; BANKS, 1968), todos citados por Risebrow e Dixon (1987). Essa condição
relativamente rara de alternância de hospedeiros pode ser atribuída a três fatores
principais: a) dificuldade de as espécies se adaptarem às diferenças marcantes na
fenologia, qualidade e arquitetura de uma planta arbórea versus planta herbácea; b)
competição com afídeos que são hospedeiros específicos e permanecem em um dos
hospedeiros continuamente; e c) baixa disponibilidade de plantas para sustentar as
populações da espécie (RISEBROW; DIXON, 1987).
Por causa das mudanças sazonais marcantes na qualidade da seiva do floema, os
afídeos sincronizam seu desenvolvimento com essas alterações, refletido na estrutura
clonal, com a produção de diferentes formas (polimorfismo) adaptadas para reprodução,
dispersão e sobrevivência. Essa estrutura populacional resulta, para a maioria das
espécies, em alta especificidade com relação ao hospedeiro, particularmente notável no
caso de afídeos galhadores (DIXON, 1987b).
De acordo com Risebrow e Dixon (1987), afídeos que não alternam hospedeiros
(monoécios), geralmente, apresentam polimorfismo menos acentuado do que os
heteroécios, mas, mesmo assim, produzem formas aladas migrantes, capazes de colonizar
outras plantas hospedeiras quando as condições do ambiente tornam-se precárias. Essas
formas são produzidas em resposta à superpopulação e às alterações adversas na
qualidade do hospedeiro, sendo que o primeiro fator pode atuar tanto no período pré como
pós-natal, e está sob controle endócrino (LEES, 1979, citado por RISEBROW; DIXON,
1987). Essas fêmeas aladas procuram colonizar novas plantas, eventualmente, com
melhor qualidade nutricional, onde produzem nova geração de formas ápteras mais
fecundas e com desenvolvimento mais rápido para a exploração pronta e eficiente do
hospedeiro. Apesar da taxa reprodutiva mais baixa, as formas aladas mantêm uma taxa de
crescimento intrínseco alta porque depositam sua progênie no início da vida adulta
(DIXON; WRATTEN, 1981, citados por RISEBROW; DIXON, 1987).
Risebrow e Dixon (1987) discutem que, em algumas espécies de afídeos, as formas
ápteras reabsorvem seus embriões menores durante períodos de inanição, sacrificando
sua fecundidade total em favor de uma reprodução mais imediata. Essa tática pode ser
uma resposta à baixa probabilidade de melhoria no ambiente, uma vez que o estado
nutricional do hospedeiro tem pouca chance de melhorar durante o período de vida de um
afídeo.
A produção das formas migrantes na primavera, em espécies de afídeos holocíclicas
heteroécias, ou seja, que se reproduzem partenogenética e sexuadamente, e alternam
hospedeiros, ocorre, geralmente, em resposta à superpopulação e/ou à deterioração da
condição nutricional do hospedeiro primário (arbóreo). Essas fêmeas são aladas, grandes
e fecundas, com embriões bem desenvolvidos, prontos para serem depositados e explorar
eficientemente o hospedeiro secundário, que são plantas herbáceas bastante abundantes
e em crescimento ativo nessa estação do ano (DIXON, 1976). No outono, as temperaturas
baixas e os dias curtos estimulam a produção de machos e ginóparas (produtoras das
fêmeas ovíparas) que voam para seu hospedeiro primário, onde ocorrerá a deposição dos
ovos de inverno. Nas regiões em que as temperaturas altas e os dias longos são
prevalentes ao longo do ano, muitas espécies permanecem no mesmo hospedeiro,
reproduzindo-se apenas por partenogênese, ao longo do ano (BLACKMAN; EASTOP,
1984).
Competição intra e interespecífica

Em espécies mais gregárias de afídeos, mesmo pequenos grupos de indivíduos
apresentam um desempenho melhor do que os indivíduos isolados, refletindo em maior
peso do adulto, fecundidade, número de embriões bem desenvolvidos, e aumento na taxa
intrínseca de crescimento natural. Esse efeito pode resultar de uma mudança no
metabolismo da planta produzida como consequência da injeção de substâncias da saliva
dos insetos, que, pelo fato de estarem agregados, atuam como ralos para os nutrientes,
explorando uns poucos sítios para minimizar os danos mecânicos na planta. Contudo,
afídeos agregados em dietas artificiais também têm um desempenho melhor que afídeos
isolados, indicando que algum componente, não próprio da planta, está igualmente
envolvido nesse efeito (RISEBROW; DIXON, 1987). Mesmo que a taxa de aumento
populacional comece a decrescer em condições de competição por alimento e espaço,
esses processos resultam na produção de formas aladas, as quais se dispersam antes do
colapso total da população.
Dietas artificiais
Ao contrário do que se pensava, os requisitos nutricionais dos insetos sugadores de
seiva, com pouquíssimas exceções, são semelhantes aos dos demais insetos,
possibilitando, o desenvolvimento de dietas quimicamente definidas para a criação de
colônias de afídeos por várias gerações (AUCLAIR, 1969). Esse autor discute,
comparativamente, os requisitos nutricionais dos afídeos e de outros Hemiptera,
considerando os aspectos qualitativos e quantitativos das principais classes de nutrientes e
de compostos especiais, além do papel dos simbiontes na nutrição e no metabolismo
desses insetos. Considera, ainda, o comportamento alimentar e a influência de fatores
como o pH do meio, a luz e os compostos secundários.
A técnica de EPG para o estudo da alimentação
dos afídeos
Os estudos envolvendo o comportamento alimentar dos afídeos tiveram grande
impulso, em meados da década de 1960, com o desenvolvimento, por McLean e Kinsey
(1964), de uma técnica que permitia registrar, por meio de ondas de origem elétrica, as
atividades dos estiletes dos insetos nos tecidos de plantas. Esses autores desenvolveram
um monitor de comportamento, mediante o qual se submetia uma voltagem de corrente
alternada a um circuito elétrico, que incluía o afídeo e a planta (Sistema AC), de maneira
que as ondas registradas podiam ser correlacionadas com atividades distintas do inseto
durante a penetração dos estiletes nos tecidos vegetais (McLEAN; KINSEY, 1965).
Posteriormente, foram feitas diversas modificações no sistema, e a mais relevante foi feita
por Tjallingii (1978, 1985, 1988), o qual modificou o sistema para DC, usando uma corrente
contínua; a partir de então a técnica passou a ser chamada Electrical Penetration Graph
(EPG) ou Gráfico de Penetração Elétrica.
Os insetos são deixados sem alimentação, pelo período de uma hora, antes de se
proceder ao preparo para os registros. Inicialmente, o inseto é imobilizado, com o auxílio
de uma bomba de vácuo e, sob microscópio estereoscópico, é fixado, na parte ântero-
dorsal do corpo, um filamento de ouro, com uma pequena gota de cola de prata coloidal.
Esse filamento fica fixado, na outra extremidade, a um fio de cobre preso a um eletrodo, o
qual é preso a uma sonda ligada ao amplificador do equipamento Giga 4 - DC. O afídeo é
colocado sobre a planta, e o outro eletrodo, ligado ao equipamento Giga 4 - DC é
introduzido no solo. O circuito é completado quando o inseto insere o estilete na planta
(Figura 13).
Figura 13. Sistema de monitoramento eletrônico para estudos do

comportamento alimentar de afídeos.
A técnica tem sido utilizada para estudar o comportamento de diversas espécies de
afídeos e de outros insetos sugadores de seiva e mesmo de sangue. Tem sido adotada
para estudos do comportamento alimentar de afídeos em hospedeiros resistentes, com a
finalidade de determinar os fatores de resistência (DREYER; CAMPBELL, 1984); nas
avaliações das alterações do comportamento por causa de determinados componentes da
planta (MAYORAL et al., 1996); e em estudos de correlação entre o comportamento dos
afídeos e os mecanismos de transmissão de vírus (POWELL, 1993, PRADO; TJALLINGII,
1994). O significado de cada onda (Figura 14) foi cuidadosamente calibrado por Tjallingii
(1978, 1988, 1990), sendo caracterizados diversos padrões.
Figura 14. Gráfico de penetração elétrica (EPG) do comportamento

alimentar de um afídeo. Prova é o período da penetração dos estiletes, np é
a não prova. As duas primeiras provas contêm somente a fase de
caminhamento, a terceira prova inclui também uma fase no xilema e duas
no floema: uma curta com E1 somente, a segunda com E1 seguida de E2.
Os quadros inferiores detalham cada fase com a indicação do padrão de
ondas; pd é a queda de potencial (potential drop), isto é, uma breve puntura
intracelular.
Backus (1994) fez uma revisão da utilização da técnica de EPG até 1990,
estabelecendo correlações das ondas obtidas por EPG e eventos do comportamento
alimentar específico do inseto. No caso dos afídeos, fica patente a especialização do
mecanismo de alimentação para evitar o desencadeamento de respostas da planta que
afetem negativamente a ingestão do alimento.
O sucesso da alimentação no floema depende também de o inseto superar as
diversas propriedades físicas e químicas das plantas (Figura 15). A planta responde à
alimentação do inseto nos elementos do floema quando a membrana celular é rompida no
momento da penetração do estilete, produzindo proteínas que causam a coagulação da
seiva e podem obstruir o canal alimentar nos estiletes (PRADO, 1997; TJALLINGII, 2006).
Este último autor relatou a presença de elementos de coagulação das proteínas da seiva
do floema e que, para prevenir a sua ocorrência, o afídeo injeta a saliva aquosa. Essa
atividade, detectada nos gráficos de EPG, corresponde à onda E1 que precede a ingestão
da seiva. Durante a alimentação no floema, outra atividade regular ocorre na fase E2 em
que a saliva aquosa é injetada na planta e ingerida de forma passiva juntamente com a
seiva, a fim de impedir que as proteínas do floema coagulem dentro do canal alimentar dos
estiletes (Figura 16). Entretanto, as características bioquímicas de algumas plantas
parecem não permitir que isso aconteça, o que pode indicar a resistência da linhagem ou
variedade da planta ao afídeo.
Figura 15. Interações das atividades alimentares de Aphididae (letras minúsculas e linhas
pontilhadas) e resposta da planta hospedeira (letras maiúsculas e linhas cheias),
mostrando as possíveis respostas; as flechas indicam potenciação e os traços curtos
indicam inibição.
Fonte: Miles (1998).
Figura 16. Diagrama da alimentação de afídeo no floema: E1 corresponde à secreção da

saliva no elemento do floema; durante E2 a seiva do floema é forçada (alta pressão) para
dentro do canal alimentar; a saliva secretada mistura-se, então, com a seiva ingerida,
evitando a coagulação da seiva dentro do canal.
Montllor e Tjallingii (1989) verificaram que uma curta duração da fase de
caminhamento (ondas A, B e C) e uma longa duração na fase de ingestão no floema (onda
E2) podem ser interpretadas como aceitação da planta hospedeira. Ao contrário, períodos
longos ou curtos, ou repetitivos do padrão de onda E1, sem a ocorrência de ingestão de
seiva (E2), indicam a presença de algum mecanismo de defesa da planta (PRADO, 1997).
O pulgão-russo-do-trigo, D. noxia atinge o floema, em plantas de cevada, Hordeum
vulgare (Poaceae) do genótipo resistente, em média, 306 minutos após o início dos
registros; enquanto no genótipo suscetível, demora apenas 180 minutos (BREWER;
WEBSTER, 2001). Os mesmos autores observaram que o pulgão-do-milho,
Rhopalosiphum maidis (Fitch) atinge o floema, também em cevada, mais rapidamente que
D. noxia, tanto em plantas suscetíveis quanto em plantas resistentes (média de 132
minutos). De acordo com Reese et al. (1994), para estudos com plantas resistentes,
normalmente, devem ser utilizados registros de 24 horas para acompanhar possíveis
variações na duração de cada fase.
Pesquisas sobre o comportamento alimentar de insetos sugadores com a utilização da
técnica EPG, no Brasil, são recentes e relacionadas, principalmente, à transmissão de
viroses e a fatores de resistência. Penteado (2007) e Cardoso (2007) estudaram duas
espécies de afídeos do Pinus, C. atlantica e Pineus boerneri Annand (Adelgidae),
respectivamente. No primeiro caso, observou-se que os padrões de ondas para C. atlantica
são muito semelhantes aos registrados para outros afídeos, porém o padrão de onda G,
que se refere à ingestão no xilema, não foi observado. A fase de não penetração (np) mais
prolongada indica que C. atlantica encontra dificuldade para realizar a primeira penetração
em P. taeda, em razão do hospedeiro arbóreo ou, até mesmo, como resultado de um
mecanismo de resistência física da planta. Porém, depois que o inseto penetra nos tecidos
da planta, ele raramente retira os estiletes, realizando alimentação sustentada no floema,
indicando a aceitação do hospedeiro. Já no caso do pulgão-lanígero-do-pinus, P. boerneri,
foram observados dois padrões distintos de ondas: a onda M que representa a atividade
extracelular dos estiletes, com um padrão irregular de ondas e baixa frequência; e o
segundo padrão, chamado P, que representa atividade intracelular, com frequência mais
elevada, confirmada pela excreção de honeydew que evidencia que a onda está
relacionada à ingestão da seiva.
A bioecologia e a nutrição e perspectivas no

manejo integrado
A capacidade de muitas espécies de afídeos se tornarem pragas de diversas culturas
é atribuída à sua elevada taxa de aumento populacional, indicando que esses insetos têm
uma grande habilidade de direcionar os recursos obtidos de suas plantas hospedeiras para
a reprodução, associada ao tempo curto de desenvolvimento (LLEWELLYN, 1982, citado
por RISEBROW; DIXON, 1987). Segundo Dixon (1987a), a correlação positiva entre a taxa
média de crescimento relativo e a taxa intrínseca de aumento é observada tanto para
espécies-praga como para as que não são pragas. Porém, as espécies que colonizam
grandes culturas atingem taxas médias de aumento maiores porque essas plantas
representam uma fonte de alimento mais rica e abundante para os afídeos. Da mesma
forma que o maior investimento no melhoramento nutricional das plantas beneficia a
produção, favorece também o desenvolvimento das pragas.
O sucesso no desenvolvimento de populações de pragas resulta da interação de
diversos fatores bióticos e abióticos favoráveis, que sobrepujam os que exercem impacto
negativo. O estudo dos ciclos de vida e o comportamento, além da modelagem das
interações, são de fundamental importância para entender e manipular os fatores que
podem suprimir o desenvolvimento das populações dos insetos sugadores da seiva do
floema e para reduzir seus danos direto e indireto nas culturas.
Nutrição de plantas
Experimentos com fertilizantes em culturas anuais demonstram que o nível de
nitrogênio é essencial para os afídeos, e que o aumento desse composto, especialmente
na forma dos aminoácidos, ácido glutâmico e aspártico e de suas amidas asparagina e
glutamina, promove o estabelecimento e desenvolvimento dos insetos nas plantas
(KLINGAUF, 1987). O tratamento de plantas com nitrogênio não afeta apenas o nível de
nitrogênio solúvel, mas também o pH e a estrutura dos tecidos.
Experimentos com M. persicae e B. brassicae mostraram que essas espécies
responderam com aumento na sua taxa reprodutiva em couve-de-bruxelas tratada com
fertilizantes com nível de nitrogênio mais alto e de potássio mais baixo. Enquanto B.
brassicae normalmente se alimenta nas folhas mais jovens, M. persicae prefere folhas
senescentes, onde ocorre a redução do potássio e o aumento do nitrogênio solúvel que
resulta em um conteúdo de nitrogênio mais concentrado e com composição mais
adequada, sendo a asparagina o composto-chave que torna as folhas senescentes mais
adequadas para M. persicae. Em contraste, o nível de nitrogênio nas folhas jovens
depende, predominantemente, da disponibilidade de N, sem influência do K, de modo que
B. brassicae procura as brotações onde ocorre alta síntese de proteína (Van EMDEN,
1966). Esse comportamento está condicionado à reação diferenciada das duas espécies à
pressão de água nos tecidos, enquanto M. persicae aceita uma variação maior na pressão
de turgor, incluindo a baixa turgescência das folhas senescentes, B. brassicae não tem a
habilidade de lidar com a redução de turgor e precisa manter-se nas brotações. Nas folhas
senescentes ocorre não somente um estresse hídrico mas também um aumento na
proteólise, disponibilizando alta quantidade de nitrogênio que é prontamente aproveitado
por M. persicae (WEARING, 1967; WEARING; van EMDEM, 1967, citados por KLINGAUF,
1987).
O fósforo tem um efeito positivo em diversos parâmetros biológicos de M. euphorbiae
e, juntamente, com o potássio promovem o encurtamento no tempo de desenvolvimento da
espécie. Quando criado em plantas sem fertilizantes ou pobres em nitrogênio (N), o
desempenho da espécie é significativamente reduzido, demonstrando o efeito positivo do
N na nutrição da planta e no inseto. Constatou-se, porém, que altas taxas N/K não
melhoram o desempenho de M. euphorbiae. Segundo Jansson e Ekbom (2002), a
complexidade do conteúdo dos nutrientes na nutrição de plantas e no desempenho dos
afídeos não é função apenas dos níveis de cada nutriente, mas também das
taxas/combinações entre diversos compostos. Assim, a utilização de fertilizantes pode
favorecer ou afetar negativamente o desenvolvimento das populações de afídeos, bem
como da planta hospedeira, requerendo avaliação específica para cada situação.
Agentes de controle biológico e nutrição dos afídeos
Os Aphidoidea e outros insetos sugadores de seiva estão sujeitos à ação de
parasitoides, predadores e agentes patogênicos. Porém, no caso de muitas espécies de
afídeos, a ação isolada de parasitoides ou predadores não é suficiente para controlar
grandes infestações, por causa, em parte, da falta de sincronização entre a população da
praga e a dos inimigos naturais. Nesses casos, o controle biológico pode ser combinado
com a utilização de plantas resistentes para um controle mais eficiente das populações dos
insetos-praga.
O parasitismo resulta em mudanças nos requisitos nutricionais dos afídeos, conforme
demonstrado por Cloutier e Mackauer (1980), que compararam parâmetros alimentares de
A. pisum não parasitados, parasitados e superparasitados. O superparasitismo ocorre
quando o parasitoide deposita mais de um ovo no mesmo hospedeiro. Durante o
desenvolvimento embrionário do parasitoide, tanto nos afídeos parasitados quanto nos
superparasitados, há redução na taxa de alimentação e de excreção de honeydew. Com o
avanço do desenvolvimento do parasitoide, a taxa de alimentação dos afídeos parasitados
aumenta, excedendo à dos não parasitados. Nos superparasitados, os valores são maiores
do que dos parasitados por um único indivíduo, com aumento na taxa de alimentação de
133%; de 146% na excreção do honeydew; e de 66% e 86%, respectivamente, na
eficiência de ingestão e digestão do alimento. À medida, porém, que as larvas dos
parasitoides completam seu desenvolvimento, consumindo os tecidos do hospedeiro,
naturalmente, estes param de se alimentar e morrem.
Resistência de plantas e plantas transgênicas:

características físicas, compostos bioativos, inibidores
enzimáticos e fatores antinutricionais
Segundo Smith (2005), a resistência de plantas a artrópodes é a soma de qualidades
constitutivas, geneticamente herdadas, que resulta em uma planta de uma cultivar ou
espécie que sofre menos dano que outra planta suscetível que carece de tais qualidades.
As plantas resistentes podem ser categorizadas ou classificadas como exibindo antibiose
(efeitos adversos na sobrevivência do inseto) ou antixenose (efeitos adversos no
comportamento do inseto); enquanto a tolerância é uma terceira categoria de resistência e
implica a capacidade de a planta suportar, reparar ou recuperar-se do dano causado pelo
inseto. O desenvolvimento de cultivares resistentes a artrópodes resulta em um retorno
mais alto por dólar investido do que o aplicado no desenvolvimento de inseticidas.
Pelos glandulares presentes nas folhas e nos pecíolos de plantas, como é o caso de
variedades de batata, representam um tipo de resistência física contra o estabelecimento
das populações de afídeos. A abundância de pelos que exudam substâncias pegajosas
que prendem os afídeos na planta é uma característica que pode ser facilmente
incorporada em linhagens de batata, a partir de genes de variedades ou espécies
selvagens, como Solanum berthautii (Solanaceae). Essa espécie possui dois tipos de pelos
ou tricomas glandulares que liberam, além da substância pegajosa, quantidades
substanciais de (E)-β-farnesene, que é o feromônio de alarme dos afídeos, impedindo o
estabelecimento desses insetos na planta (AUCLAIR, 1987).
Outro método de controle de insetos baseado na resistência física das plantas tem
sido testado, que é o caso da aplicação de silício, o qual promove a silificação ou
endurecimento da parede celular das células vegetais. Compostos como o éster 2-metil
benzo-(1,2,3,)-tiadiazole-7-carbotioico, de nome químico acibenzolar-S-methyl (ASM) pode
levar à ativação de genes que codificam a resistência de plantas, podendo ser translocado
pelos tecidos da planta de forma sistêmica. Esse composto e o ácido silícico mostraram-se
eficientes para a diminuição da fertilidade e consequente redução da taxa de crescimento
de S. graminum, em plantas de trigo, quando aplicados no solo (COSTA; MORAES, 2006).
Fatores antinutricionais (FAN) podem interferir no aproveitamento dos nutrientes,
principalmente de proteínas endógenas, e, em alguns casos, produzir danos na parede do
tubo digestivo e morte do animal que os consome, sejam vertebrados ou invertebrados. Os
FAN são substâncias naturais geradas pelo metabolismo secundário das plantas, como um
mecanismo de defesa ao ataque de diversos organismos, incluindo os insetos, ou quando
são submetidas a condições de estresse. Afetam a nutrição ótima, reduzindo o consumo e
impedindo a digestão, a absorção e a utilização dos nutrientes pelo animal. Sua natureza,
seus mecanismos de ação e seus efeitos potenciais são muito variados e têm uma ampla
distribuição no reino vegetal. Os principais grupos de FAN são: inibidores de proteases e
amilases, lectinas, aminoácidos não proteicos, polifenois, alcaloides, taninos, saponinas, e
muitos outros compostos (Tabela 5). Esses compostos podem afetar os insetos que se
alimentam diretamente nas plantas que os contêm, podem ser isolados e Formulados
como inseticidas ou, ainda, serem incorporados, por meio de transgenia, em plantas
cultivadas.
Tabela 5. Principais fatores antinutricionais (FAN) e seus efeitos em insetos.

Fator antinutricional Principal efeito in vivo
Proteínas inibidoras de
Redução na atividade das proteases; redução no crescimento
proteases
Danos na parede intestinal; perdas de proteínas endógenas; redução no crescimento;

Lectinas
morte
Inibidores de amilases Interferência na digestão de amido
Aminoácidos não
Neurotóxicos
proteicos
Polifenóis
Formação de complexos proteínas-carboidratos; interferência na digestibilidade de
Taninos
proteínas e carboidratos
Glicosídios
Saponinas Efeito na permeabilidade intestinal
Glucosinolatos Redução no crescimento
Alcaloides Neurotóxicos, deterrentes
Quinolizidina (alcaloides
Neurotóxicos, deterrentes
lupinos)
Gossipol Efeitos na reprodução

Fonte: http://www.sian.info.ve/porcinos/publicaciones/encuentros/viii_encuentro/roberto.htm.
O hidroxamato 2, 4-dihydroxy-7-methoxy-1, 4-benzoxazin-3-one (Dimboa), presente
em altos níveis em determinados híbridos de milho, especialmente nas plântulas, confere
resistência a R. maidis e outros afídeos de cereais. O efeito do Dimboa na supressão de
afídeos foi observado por Long et al. (1977) e confirmado por Beck et al. (1983), e tem sido
utilizado no melhoramento de plantas.
Diversos glicoalcaloides de Solanum têm efeitos deterrentes, tóxicos e anti-
reprodutivos sobre o afídeo M. euphorbiae. Os efeitos deletérios biológicos básicos são
resultados da estrutura da aglicona, enquanto os efeitos mais generalizados são causados
pelo monômero do carboidrato, demonstrando a importância de se considerar que
variações estruturais sutis afetam a bioatividade desses compostos (GÜNTNER et al.,
2000).
O alcaloide quinolizidina (tetracíclico), sintetizado nas folhas de Cytisus scoparius e de
diversas outras espécies de Fabaceae, também está sendo investigado como um inseticida
potencial, com ação, primariamente, neurotóxica, produzindo sinais agudos de toxicidade
quando ingerido (ARGONDONA et al., 1980; BRUSSE, 1962, citado por RISEBROW;
DIXON, 1987).
A relação pectina–pectinase parece determinar quão rapidamente o afídeo pode
atingir o floema, e essa tem sido a base química da resistência de plantas a S. graminum.
(CAMPBELL; DREYER, 1985). Outro mecanismo de resistência, incorporado em cultivares
de alfafa ao pulgão-da-alfafa, Therioaphis maculata Buckton pode ser a rápida formação
de fitoalexinas (polifenois) nos locais de alimentação, apesar de haver diferenças clonais
em T. maculata para detoxificar esses compostos (NIELSON; DON, 1974, citados por
RISEBROW; DIXON, 1987).
Plantas transgênicas expressando inibidores de proteases (IPs) têm sido consideradas
como uma estratégia alternativa para o controle de pragas. Contudo, da mesma forma que
as pragas são afetadas pelas entomotoxinas, os insetos benéficos, como os parasitoides,
também podem ser expostos aos efeitos deletérios, via hospedeiro ou diretamente pela
planta.
Até o momento, as únicas plantas transgênicas resistentes a insetos comercializadas
utilizam o gene que codifica toxinas do Bacillus thuringiensis (Bt), cujos alvos são
lepidópteros e coleópteros-praga. Contudo, as entomotoxinas Bt não são eficientes contra
Sternorrhyncha, como os afídeos. O gene da lectina (aglutinina) da planta Galanthus nivalis
(Amaryllidaceae), designado como GNA, foi introduzido, experimentalmente, em diversas
plantas (trigo, arroz, tabaco e batata) e demonstrou um efeito tóxico para os sugadores de
seiva (GATEHOUSE et al., 1996). As lectinas (aglutininas) são proteínas ou glicoproteínas
que se ligam a carboidratos específicos, aglutinando células e ou precipitando
glicoconjugados, resultando em efeitos deletérios e até na morte dos insetos. Podem agir
como um fator antinutricional (antifeedant) afetando a assimilação e a conversão dos
nutrientes. Estão presentes em diversas espécies de plantas e podem ser incorporadas na
dieta artificial e mesmo, geneticamente, em plantas de importância econômica.
Plantas de batata expressando o GNA têm-se mostrado parcialmente resistentes a M.
persicae (GATEHOUSE et al., 1996) e a Aulacorthum solani (Kaltenbacch) (DOWN et al.,
1996). Tanto a lectina incorporada na dieta artificial contendo 0,1% GNA, quanto a lectina
expressa em batatas transgênicas resultam na redução do tamanho corpóreo e no
aumento da mortalidade dos afídeos, entre outros efeitos deletérios. Contudo, foi
observado um efeito negativo na longevidade, fecundidade e proporção sexual do
parasitoide Aphelinus abdominalis (Dalmon) (Hymenoptera: Aphelinidae), desenvolvido em
M. euphorbiae alimentado em dieta artificial contendo GNA (COUTY et al., 2001). Os
resultados desses autores sugerem que o GNA oferecido aos afídeos na dieta artificial tem
um efeito indireto, mediado pelo hospedeiro (decorrente do tamanho deste) e um efeito
direto na fecundidade do parasitoide. Porém, não se sabe como o GNA afeta o
desenvolvimento larval do parasitoide e, subsequentemente, a fecundidade do adulto, mas
a hipótese é que essa aglutinina aja como um antinutricional para a larva, afetando a
assimilação dos nutrientes e a conversão necessária para a maturação dos ovos. Dessa
forma, apesar do potencial das lectinas incorporadas em plantas para o controle de pragas,
devem-se considerar as interações entre as plantas transgênicas e os insetos benéficos.
Smith e Boyko (2007) apresentam uma revisão sobre as bases moleculares da
resistência de plantas e as respostas de defesa contra a alimentação dos afídeos. Os
autores consideram que os genes da planta que participam do reconhecimento da
herbivoria dos afídeos em conjunto com os genes da planta envolvidos na defesa contra
herbívoros são os mediadores da resistência de plantas a esses insetos. A ruptura da
parede celular da planta durante a alimentação dos afídeos desencadeia a atividade de
centenas de genes que parecem estar envolvidos na indução de respostas de defesa em
diversas espécies de plantas. Estudos recentes na expressão diferenciada dos genes Pto
e Ptil, em plantas de trigo resistentes a D. noxia, fornecem evidências do envolvimento dos
genes da classe do Pto na resistência a artrópodes. Os dados sugerem que a alimentação
do afídeo pode desencadear múltiplas rotas sinalizadoras nas plantas. Os primeiros sinais
incluem o reconhecimento, gene a gene, e a sinalização de defesa nas plantas resistentes,
sendo que o reconhecimento do dano celular infligido pelo afídeo ocorre tanto em plantas
suscetíveis quanto em resistentes. A sinalização é mediada por diversos compostos,
incluindo ácido jasmônico, ácido salicílico, etileno, ácido abscícico, ácido giberélico, óxido
nítrico e auxinas. Esses sinais levam à produção dos compostos químicos de defesa que
agem diretamente nos afídeos. Apesar das diferenças taxonômicas das plantas, existem
similaridades nos tipos de genes de plantas que se expressam em resposta à alimentação
por diferentes espécies de afídeos.
Lazzari e Smith (2008, dados não publicados) analisaram quantitativamente diversos
fitormônios que podem estar envolvidos com a resistência de genótipos do trigo a D. noxia.
Concluíram que metil salicilato, 12 oxophytodienoic-trans e metil jasmonato são produzidos
em níveis mais elevados no genótipo resistente comparado ao suscetível, sugerindo que
esses fitormônios desencadeiam a ação dos genes de defesa da planta; dados estes
corroborados pela análise de microarrays, que revelou que esses genes estão super-
regulados no genótipo resistente testado.
Técnicas moleculares de manipulação de genes podem conduzir a novos métodos de
controle, como, por exemplo, o silenciamento de genes que codificam enzimas salivares
que, desativados, impedem a interação inseto–planta por meio da saliva, fazendo com que
que o inseto sugador de seiva não consiga utilizar o recurso e nem lidar com as respostas
de defesa das plantas.
Deve-se considerar que os herbívoros adaptam-se à estrutura física e química da
planta hospedeira, valendo-se de seus sistemas digestivo e de detoxificação para
neutralizar os efeitos da defesa das plantas. Tem sido demonstrado que os insetos podem
exibir mecanismos compensatórios para muitas defesas diretas das plantas,
particularmente aquelas que retardam o crescimento do inseto, mas não o matam. Tais
mecanismos podem não ser efetivos para a defesa da planta e devem ser combinados
com outros indiretos, como por exemplo, características que aumentem a eficiência do
forrageamento de agentes de controle biológico do herbívoro. Assim, a combinação de
defesas que retardam o crescimento e aumentam a probabilidade de mortalidade antes
que o afídeo se torne reprodutivamente maduro, representa uma estratégia para suprimir
efetivamente o crescimento populacional da praga. O estudo desses mecanismos e da
dinâmica química que ocorre nessas interações é importante para esclarecer e manipular
tais processos, tanto na planta quanto no inseto, para fins de manejo dos afídeos-praga
(KESSLER; BALDWIN, 2002).
Os afídeos mostram-se perfeitamente adaptados à alimentação na seiva do floema
das plantas, localizando os vasos e usando estímulos físicos e químicos. A saliva é o meio
que promove a interface com o hospedeiro, transportando enzimas, provando o ambiente e
formando uma bainha gelatinosa para conduzir os estiletes e selar as injúrias nas células
vegetais no processo de alimentação. As diferentes espécies e tipos morfológicos dos
afídeos têm requisitos nutricionais diversos, que podem ser atendidos por seu hospedeiro
primário ou secundário, de acordo com a fenologia da planta ou estação do ano, nas
espécies que alternam hospedeiros, ou procurar novas fontes alimentares, produzindo
formas aladas. Há evidências de que os simbiontes suprem alguns requisitos nutricionais,
mas não há comprovação de que sintetizam colesterol em todas as espécies de afídeos
estudadas.
A relação entre os insetos sugadores da seiva do floema e as plantas representa uma
interação biótica altamente especializada, de forma que esses insetos são capazes de
sobreviver em uma dieta nutricionalmente não balanceada e de minimizar as respostas de
defesa de suas plantas hospedeiras, portanto os afídeos podem ser considerados
extremamente eficientes em converter seu alimento em biomassa. Assim, a compreensão
da biologia nutricional e das interações dos afídeos com suas plantas hospedeiras,
sumariadas neste capítulo, permite que se aprimorem as estratégias de manejo das
espécies-praga sugadoras de seiva, como os afídeos, cochonilhas e mosca-branca.
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Capítulo 20
Parasitoides (Hymenoptera)
Fernando L. Cônsoli
S. Bradleigh Vinson
Introdução
Parasitoides são importantes reguladores populacionais de
insetos e se destacam como o principal grupo de inimigos naturais
em sistemas agrícolas. Estão dispersos em inúmeras famílias de
insetos e sua adaptação ao modo de vida parasítico é mais diversa
e abundante em Hymenoptera (ASKEW, 1973; VINSON;
IWANTSCH, 1980a; PENNACCHIO; STRAND, 2006). A eficiência
na exploração hospedeira dos himenópteros parasíticos se deve ao
longo processo evolucionário desses insetos para vencer as
diversas restrições impostas pelo hospedeiro e seu habitat. Existem
dados conflitantes quanto ao surgimento do parasitismo em
Hymenoptera, que apontam o surgimento do parasitismo como
modo de vida no início do Jurássico, aproximadamente, há 200–205
milhões de anos (GRIMALDI; ENGEL, 2005) ou mais recentemente
há 160 milhões de anos (RASNITSYN, 1988; WHITFIELD, 1998).
As adaptações de Hymenoptera ao modo de vida parasítico,
que tornaram esse grupo de organismos um dos mais bem
adaptados na exploração de seus hospedeiros, englobam a
integração de três processos: a) a utilização de recursos nutricionais
limitados pelo imaturo, já que o mesmo deverá finalizar seu
desenvolvimento em um único hospedeiro, b) a alocação de alguns
desses recursos ao estágio adulto; e c) a aquisição e utilização de
nutrientes durante a fase adulta. A utilização dos limitados recursos
pelo imaturo envolve uma série de adaptações morfofuncionais e no
desenvolvimento de estratégias diversas de manipulação
hospedeira, que podem incluir a regulação de vários processos
fisiológicos do hospedeiro, visando à maximização da aquisição e
utilização de nutrientes (VINSON et al., 2001; PENNACCHIO;
STRAND, 2006). Uma das alternativas encontradas para a
integração do processo de utilização de nutrientes aos demais foi o
desenvolvimento de estratégias reprodutivas distintas, como a
proovigenia e a sinovigenia. Na realidade, a maioria das espécies de
parasitoides se distribui entre esses extremos reprodutivos,
permitindo aos parasitoides maximizarem a utilização de recursos
obtidos do hospedeiro pelo parasitoide imaturo. Como o processo
de reprodução também pode ser sustentado por nutrientes
adquiridos na fase adulta, imaturos podem regular a quantidade de
nutrientes no processo de metamorfose a ser alocada para
sustentar o desenvolvimento do soma (exoesqueleto e tecidos) e do
não soma (estruturas germinativas e reserva de nutrientes) (JERVIS
et al., 2008).
Assim, neste capítulo será discutida a bioecologia e a nutrição
de parasitoides, com ênfase em Hymenoptera, abordando aspectos
relacionados ao modo de vida desses parasitoides, às exigências
nutricionais de imaturo e às estratégias de exploração hospedeira e
nutrição do adulto.
Estratégias de desenvolvimento de
parasitoides
O desenvolvimento de parasitoides, assim como o de outros
entomófagos, é dependente de seu hospedeiro. No entanto, ao
contrário de predadores, que podem atingir seu desenvolvimento
ótimo mesmo com a utilização de presas subótimas, uma vez que
os mesmos podem explorar inúmeras presas ao longo do seu
crescimento, os parasitoides estão restritos a um único hospedeiro.
Dessa forma, fica explícito que o sucesso do parasitismo depende
de decisões acertadas de fêmeas parasitoides no processo de
seleção hospedeira, pois a maioria dos parasitoides imaturos não
terá condições de explorar outros hospedeiros alternativamente.
Entretanto, tanto parasitoides como predadores devem vencer os
vários desafios impostos pelos hospedeiros ou pela presa, ao seu
modo de vida, para que possam ganhar acesso ao recurso
nutricional. O primeiro desafio a ser vencido são as barreiras
defensivas do hospedeiro/presa, que são mais complexas para os
parasitoides, pois, além de envolver barreiras comportamentais,
químicas e físicas, incluem defesas internas do hospedeiro (sistema
imunológico). Outro desafio a ser vencido é a manutenção do
hospedeiro como recurso nutricional para sua utilização adequada.
Nesse caso, haverá exigências distintas, dependendo do modo de
vida do parasitoide e das respostas adaptativas desenvolvidas para
vencer as restrições impostas pelo hospedeiro para sua adequada
exploração. A esse respeito veja discussão no item Como
parasitoides lidam com as restrições impostas pelo hospedeiro,
neste capítulo e na Tabela 1 (VINSON et al., 2001).
Tabela 1. Estratégias de desenvolvimento de parasitoides para a

exploração hospedeira.
Parasitoides idiobiontes
De ovos Fêmeas injetam compostos que interrompem o desenvolvimento embrionário do hospedeiro e

enzimas que auxiliam na digestão do vitelo. Os recursos nutricionais são relativamente
uniformes em quantidade, mas as condições “d” e “e” , a seguir, podem ser aplicadas
Pupais Substâncias químicas são injetadas pela fêmea para paralisar o desenvolvimento do
hospedeiro e preservar seus tecidos. Similarmente aos parasitoides de ovos, enzimas
também são liberadas no interior do hospedeiro para auxiliar na digestão de tecidos pupais.
Os recursos nutricionais são relativamente uniformes em quantidade, mas as condições d e e
(ver abaixo) podem ser importantes
Ectoparasitoides Injetam veneno paralisante para evitar a sua eliminação ativa (comportamento de defesa) ou
de hospedeiros passiva (troca do tegumento) da cutícula do hospedeiro. Entretanto, uma vez paralisado o
abrigados hospedeiro e realizada a postura, o parasitoide imaturo deverá completar o seu
desenvolvimento com os recursos nutricionais que o hospedeiro representa no momento do
parasitismo. Nessas condições, existem as cinco alternativas de desenvolvimento
apresentadas a seguir:
a) Localizar e atacar apenas hospedeiros grandes
b) Atacar hospedeiros de tamanho variável, mas regular o número de ovos
depositados/hospedeiro ou ajustar o tamanho final do parasitoide
c) Avaliar a qualidade do recurso (hospedeiro) e regular a razão sexual, depositando ovos
machos em hospedeiros de menor qualidade
d) Avaliar a qualidade do recurso e ajustar o número de ovos a ser depositado de acordo com
o hospedeiro
e) Depositar vários ovos e permitir que a competição entre as larvas ajuste a progênie ao
hospedeiro
Parasitoides cenobiontes
Ectoparasitoides Nesse caso, as substâncias injetadas pela fêmea apenas inibem a troca de tegumento pelo
hospedeiro, e estruturas próprias de fixação ao hospedeiro devem ser disponíveis,
principalmente na fase de ovo. O parasitoide também deve se alimentar do hospedeiro sem
causar danos significativos aos seus tecidos
Endoparasitoides Os imaturos competirão com os tecidos do hospedeiro pelos recursos circulantes na

larvais hemolinfa. Os níveis de nitrogênio em hospedeiros jovens são reduzidos, mas aumentam à
medida que o hospedeiro se aproxima da fase de pupa. Parasitoides podem adotar
estratégias distintas de desenvolvimento, dependendo do estágio do hospedeiro no momento
do parasitismo, podendo adequar o hospedeiro às suas exigências ou sincronizar o seu
desenvolvimento às alterações fisiológicas do hospedeiro
Endoparasitoides O sucesso desses parasitoides depende da expectativa de vida do hospedeiro e da

de adultos competição que terão com os tecidos reprodutivos do hospedeiro. Parasitoides de adultos
normalmente reduzem a capacidade reprodutiva do hospedeiro ou induzem a sua castração
Fonte: Vinson et al. (2001).
Parasitoides são caracterizados de diferentes formas,

dependendo do estágio do hospedeiro que exploram (parasitoide de
ovo, ovo-larva, larva, larva-pupa, pupa, adulto), de sua localização
no hospedeiro (endo ou ectoparasitoide) ou do número de
indivíduos alocados pela fêmea em um mesmo hospedeiro
(parasitoide solitário ou gregário) (ASKEW, 1973). Do ponto de vista
ecológico, os hospedeiros são agrupados em cenobiontes e
idiobiontes, levando-se em consideração seu comportamento
durante o parasitismo, isto é, se capazes ou não de se movimentar
durante o parasitismo. Assim, parasitoides idiobiontes são aqueles
que induzem paralisia no hospedeiro ou que, por definição,
exploram hospedeiros sésseis, como ovos e pupas; enquanto
parasitoides cenobiontes são aqueles que exploram hospedeiros
que continuam a se movimentar e, consequentemente, a crescer
durante o parasitismo. Cenobiontes exploram hospedeiros na sua
fase de crescimento (larva) ou reprodução (adulto), mas o início
(ovo e estágios larvais iniciais) ou final (estágios larvais tardios e
fase de pupa) do seu desenvolvimento pode ocorrer em fases
imóveis do hospedeiro (ovo ou pupa), como no caso de parasitoides
que exploram dois estágios do hospedeiro para seu completo
desenvolvimento (parasitoide de ovo-larva e de larva-pupa).
Cenobiontes também podem atacar hospedeiros expostos ou
protegidos e podem adotar estratégia de desenvolvimento que visa
se ajustar ao hospedeiro (conformer) ou, em contraposição,
manipular a fisiologia do mesmo, adequando-o às suas exigências
(reguladores). Sobre esse assunto veja discussão no item Como
parasitoides lidam com as restrições impostas pelo hospedeiro e a
Tabela 1 (VINSON et al., 2001; MACKAUER; SEQUEIRA, 1993).
Exigências nutricionais de
parasitoides imaturos
De forma geral, as exigências nutricionais de parasitoides são
muito semelhantes àquelas de predadores (HOUSE, 1977;
THOMPSON, 1999). Porém, assim como predadores zoofitófagos,
alguns parasitoides desenvolveram exigências particulares
decorrentes do processo de coevolução com seus hospedeiros. Da
mesma forma que predadores zoofitófagos podem precisar de
nutrientes derivados da planta hospedeira (COLL; GUERSHON,
2002), alguns parasitoides necessitam da disponibilização de
determinados nutrientes via hospedeiro (NETTLES JUNIOR, 1990),
por causa da perda de vias biossintéticas importantes. Apesar das
possíveis implicações que exigências específicas podem ter para o
desenvolvimento de parasitoides, especialmente no
desenvolvimento de meios artificiais, parasitoides que se
desenvolvem em seus hospedeiros habituais não apresentam
limitações relacionadas às suas exigências.
Os nutrientes disponíveis para o parasitoide em
desenvolvimento podem ser afetados pela: a) nutrição do
hospedeiro, antes e após o parasitismo; b) presença de substâncias
nocivas ao parasitoide no substrato alimentar do hospedeiro; c)
modificação, armazenamento e utilização de nutrientes pelo
hospedeiro; e d) pelo estágio de desenvolvimento e condição
endócrina do hospedeiro (VINSON; IWANTSCH, 1980b, VINSON;
BARBOSA, 1987; BARBOSA, 1988).
Parasitoides cenobiontes
Parasitoides cenobiontes em desenvolvimento encontram nos
tecidos de seu hospedeiro seus principais competidores por
nutrientes. Assim, apesar da limitação ocasional de certos nutrientes
no hospedeiro, são os aminoácidos e as proteínas aqueles que,
certamente, limitam o crescimento de parasitoides. Visíveis também
são as exigências de insetos por componentes da cutícula.
Proteínas são um dos principais componentes da cutícula e, apesar
de a composição em aminoácidos ser complexa, os aminoácidos
aromáticos, como fenilalanina e tirosina, e o aminoácido β-alanina,
envolvidos no processo de esclerotização e escurecimento da
quitina, são relativamente abundantes (ANDERSEN, 1985; CHEN,
1985). Entretanto, alguns desses aminoácidos apresentam baixa
solubilidade e devem estar presentes como unidade de cadeias
peptídicas e/ou proteínas complexas, as quais estão disponíveis ao
parasitoide em desenvolvimento apenas em estágios específicos do
desenvolvimento do hospedeiro, como, por exemplo, as proteínas
de armazenamento (RAHBE et al., 2002). Outra fonte rica em
aminoácidos, como a tirosina, é a cutícula, mas os aminoácidos
encontram-se ligados às proteínas e outras moléculas componentes
dessa estrutura do hospedeiro. A única condição em que
aminoácidos associados à cutícula estariam disponíveis ao
parasitoide seria no processo de ecdise, quando ocorrem a digestão
parcial da cutícula e a reabsorção de nutrientes pelo inseto. Assim,
os nutrientes disponíveis ao parasitoide imaturo variam quantitativa
e qualitativamente, de acordo com as alterações fisiológicas
inerentes ao desenvolvimento do hospedeiro (VINSON et al., 2001).
Os nutrientes derivados do hospedeiro são utilizados por muitas
espécies de parasitoides desde o início de seu desenvolvimento
embrionário (FERKOVICH; DILLARD, 1986; CÔNSOLI; VINSON,
2004a). Isso ocorre, principalmente, para endoparasitoides
cenobiontes, os quais produzem ovos hidrópicos, de tamanho
reduzido e vitelo bastante restrito, insuficiente para sustentar os
processos de morfogênese do embrião em desenvolvimento (LE
RALEC, 1995). Assim, é necessária a obtenção de nutrientes
oriundos da hemolinfa do hospedeiro para que o desenvolvimento
embrionário desses endoparasitoides ocorra. A absorção de
nutrientes pelo ovo exige que este apresente estrutura coriônica
bastante delgada (LE RALEC, 1995). Essa característica tem várias
implicações no processo reprodutivo e na ecologia nutricional da
fêmea adulta, permitindo que elas tenham um investimento
energético para o desenvolvimento de ovos bem inferior quando
comparado às espécies que produzem ovos anidrópicos (LE
RALEC, 1995; JERVIS et al., 2001). Essa característica também
permite que o ovo seja de tamanho bastante reduzido, o que parece
ter sido uma alteração evolucionária necessária para atender ao
desenvolvimento do estreito acúleo, utilizado para a inserção de
ovos no interior do hospedeiro, permitindo que sejam depositados
diretamente em um meio nutricionalmente rico, que proporcionará
seu rápido crescimento (SCHILINGER; HALL, 1960; LE RALEC,
1995; JERVIS et al., 2001).
Ovos hidrópicos necessitam adquirir, via absorção, nutrientes
simples como aminoácidos para sustentar seu desenvolvimento,
podendo haver a manipulação do hospedeiro pelo parasitoide,
levando, por exemplo, ao aumento seletivo da concentração
daqueles aminoácidos que participam do ciclo do ácido cítrico,
necessário à produção de energia (CÔNSOLI; VINSON, 2004a).
Entretanto, também há indicação de que moléculas de alto peso
molecular possam ser necessárias ao desenvolvimento embrionário
de ovos hidrópicos de endoparasitoides (FERKOVICH; DILLARD;
1986; GREANY et al., 1990). Apesar de a larva recém-eclodida
ganhar acesso direto aos diversos nutrientes disponíveis na
hemolinfa do hospedeiro via ingestão oral, a aquisição de moléculas
específicas via tegumento também parece ser necessária nessa
fase do desenvolvimento do parasitoide (EGUILEOR et al., 2001;
GIORDANA et al., 2003).
Muitos endoparasitoides passam a se alimentar ativamente dos
tecidos do hospedeiro à medida que o seu desenvolvimento larval
progride, e alguns assumirão comportamento predatório típico,
enquanto outros necessitarão da ação de enzimas produzidas por
tipos celulares específicos associados a eles para que os tecidos do
hospedeiro sejam dissociados e o conteúdo das células seja
disponibilizado para consumo pelo parasitoide (SEQUEIRA;
MACKAUER, 1992; HEMERIK; HARVEY, 1999). Normalmente, o
comportamento destrutivo do parasitoide imaturo em relação aos
tecidos do hospedeiro ocorre em estágios adiantados do seu
desenvolvimento larval, com o imaturo passando por inúmeras
alterações na composição de nutrientes do meio em que se
desenvolve (hospedeiro). Essas alterações podem estar
relacionadas às mudanças estágio-específicas das exigências
nutricionais do parasitoide (VINSON et al., 2001).
A possível existência de exigências nutricionais distintas ao
longo do desenvolvimento do parasitoide pode estar relacionada à
sua própria estratégia de utilização hospedeira, passiva
(conformers) ou ativa (reguladores), que exigirá diferentes níveis de
manipulação do hospedeiro e plasticidade do parasitoide imaturo
(VINSON; IWANTSCH, 1980a; LAWRENCE, 1986). Ainda, deve-se
adicionar a esses aspectos o fato de que ovos e imaturos recém-
eclodidos de parasitoides sofrem limitações quanto à aquisição de
nutrientes, visto as diferenças na área da superfície desses
estágios, quando comparada à área da superfície celular dos
tecidos do hospedeiro, os quais estarão competindo pelos nutrientes
circulantes na hemolinfa do hospedeiro. Assim, a manipulação dos
níveis de nutrientes é comum em hospedeiros parasitados, o que,
muitas vezes, também envolve o sistema endócrino, já que os
hormônios do crescimento participam da regulação gênica de
inúmeras proteínas e dos níveis de nutrientes circulantes na
hemolinfa (WYATT, 1980).
Parasitoides idiobiontes
As exigências nutricionais qualitativas e quantitativas de
idiobiontes são basicamente as mesmas daquelas encontradas para
cenobiontes. No entanto, as relações do idiobionte imaturo com seu
meio nutritivo, o hospedeiro, são bastante distintas daquelas
estabelecidas por cenobiontes (Tabela 1). Enquanto cenobiontes
podem manipular seu próprio desenvolvimento ou regular o do
hospedeiro, para que o seu desenvolvimento ocorra nas melhores
condições nutricionais possíveis, parasitoides idiobiontes
dependem, basicamente, da qualidade nutricional do hospedeiro no
momento do parasitismo e do tamanho da progênie alocada no
hospedeiro. A qualidade nutricional do hospedeiro é geralmente
associada ao seu tamanho e ao da progênie. O tamanho da
progênie, que é controlado pela fêmea do parasitoide, pode alterar a
disponibilidade de nutrientes em virtude de o consumo de
determinados tecidos ser densidade-dependente (ver discussão nos
itens O hospedeiro como ambiente nutricional e Como parasitoides
lidam com as restrições impostas pelo hospedeiro).
O hospedeiro como ambiente

nutricional
O ovo
Hospedeiros de parasitoides primários produzem, em sua
grande maioria, ovos anidrópicos (FLANDERS, 1942a). Esses ovos
contam com um grande investimento energético materno,
apresentando teores elevados de glicogênio, lipídios e proteínas.
Boa parte desses metabólitos é depositada nos ovos na forma de
proteínas, como as glicolipoproteínas derivadas das vitelogeninas,
as vitelinas (KUNKEL; NORDIN, 1985). Essas proteínas complexas
servem como depósitos de nutrientes, que são disponibilizados a
partir da digestão delas e permitem a sustentação dos processos de
embriogênese e morfogênese (OLIVEIRA et al., 1989; HANDLEY, et
al., 1998; GIORGI et al., 1999). Como resultado do desenvolvimento
embrionário, os nutrientes disponíveis no vitelo passam a ser
utilizados para a construção de estruturas embrionárias complexas,
o que resulta na redução do seu valor energético para parasitoides
de ovos ao longo do desenvolvimento embrionário do hospedeiro
(STRAND, 1986). Provavelmente, para esses parasitoides, a
redução do valor energético do hospedeiro se deva mais aos custos
associados ao processo de digestão de estruturas complexas do
embrião, para liberação de nutrientes, e à existência de estruturas
de baixa digestibilidade (ex., cutícula), do que à perda de energia
decorrente dos processos metabólicos durante a embriogênese do
hospedeiro, já que alguns metabólitos importantes sofrem pequena
variação em seu conteúdo total ao longo do desenvolvimento
embrionário (CONSTANT et al., 1994).
A larva
Ao contrário da fase de ovo, a qualidade nutricional da larva
como hospedeiro aumenta à medida que ela cresce e avança em
seu desenvolvimento. Ao eclodirem, as larvas utilizaram todas as
reservas nutricionais que haviam sido armazenadas no ovo e podem
consumir o córion dos ovos como a sua primeira “refeição”,
reaproveitando os nutrientes armazenados nessa estrutura
(BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2001). Larvas recém-eclodidas
restringem sua alimentação a tecidos tenros, mais novos, que
apresentam valor nutricional reduzido, quando comparados a
tecidos maduros da planta. Assim, a hemolinfa de larvas jovens
contém concentração reduzida de nutrientes, principalmente
aminoácidos e proteínas, decorrente, em parte, da baixa qualidade
nutricional do alimento, mas também da elevada demanda de
nutrientes exigidos pelos tecidos em desenvolvimento (ELLSBURY
et al., 1989; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981).
A disponibilidade de nutrientes na hemolinfa das larvas
aumentará com o crescimento larval em decorrência do maior
consumo de alimento e/ou de alimentos com conteúdo proteico
elevado (WYATT; PAN, 1978). As maiores alterações nos níveis de
metabólitos da hemolinfa, principalmente proteínas, ocorrem nos
estádios mais avançados de desenvolvimento. Essas alterações
incluem a mobilização de nutrientes para a síntese e a liberação das
proteínas de armazenamento pelo tecido adiposo, em preparação
para a fase pupal (KANOST et al., 1990; HAUNERLAND, 1996). Há
vários grupos de proteínas de armazenamento que são produzidas
em preparação para a fase pupal, os quais apresentam composição
característica e comportamento de liberação e remoção da
hemolinfa distintos. As arilforinas, ricas em aminoácidos aromáticos,
são as mais abundantes na hemolinfa de estádios tardios de grande
parte dos insetos. Em Diptera, as arilforinas são constituídas por
mais de 15% de aminoácidos aromáticos (fenilalanina, tirosina,
triptofano, entre outros) e mais de 4% de metionina, enquanto, em
Lepidoptera, duas classes de proteínas são encontradas, as
arilforinas, nesse caso, ricas exclusivamente em aminoácidos
aromáticos, e as proteínas ricas em metionina. Entretanto, grupos
particulares de insetos, como os himenópteros, podem apresentar
proteínas de armazenamento típicas que têm, junto às hexamerinas,
proteínas de armazenamento ricas em glutamina e ácido glutâmico
como as mais abundantes na hemolinfa desses insetos (WHEELER;
MARTINEZ, 1995; HUNT et al., 2003). Independentemente do grupo
de proteínas de armazenamento presente, a concentração dessas
proteínas na hemolinfa de insetos nos 2/3 finais do último ínstar
larval corresponde a mais de 80% da concentração total de
proteínas disponível, sendo algumas delas removidas da hemolinfa
durante a fase prepupal. A remoção dessas proteínas se dá pela
sua reabsorção pelo tecido adiposo, onde permanecem
armazenadas para posterior utilização no processo de metamorfose
e, mais tardiamente, no processo de reprodução (HAUNERLAND,
1996).
Com o desenvolvimento do estágio larval e a proximidade do
estágio metamórfico, ocorrem alterações marcantes na estrutura de
vários tecidos e no processo de alocação de nutrientes do inseto.
Grande parte dos nutrientes, acumulados durante a fase imatura de
crescimento, é destinada ao crescimento de tecidos imaginais, os
quais permanecem latentes durante as fases iniciais do crescimento
larval e que se desenvolvem em estruturas morfológicas e
reprodutivas no adulto. Acompanhando essas alterações
metabólicas, também ocorrem alterações estruturais em diversos
sistemas (digestivo, muscular, nervoso, entre outros), que sofrem
histólise e rearranjo para a formação de sistemas adequados ao
funcionamento das estruturas do inseto adulto. Todas essas
alterações são induzidas e controladas pelo sistema endócrino, que
sofre flutuação marcante nessa fase do desenvolvimento de insetos
(RIDDIFORD; TRUMAN, 2003).
A pupa
Insetos holometabólicos sofrem alterações físicas e químicas
marcantes durante o processo de reestruturação e síntese de novos
tecidos. Os músculos, normalmente, são os primeiros a sofrer
degeneração intensa, seguidos pelo trato alimentar e pelas
glândulas salivares, enquanto os sistemas circulatório e nervoso
sofrem alterações em menor escala. Concomitantemente à
degeneração desses tecidos, ocorre profunda atividade de síntese
para a construção de novas estruturas a partir de discos imaginais.
É evidente que todas essas alterações envolvem liberação e
movimentação de grande quantidade de nutrientes, os quais são
removidos de estruturas histolisadas e aproveitados na síntese de
novas.
A histólise e a síntese de tecidos resultam em atividade
metabólica distinta em cada um desses processos. Assim, durante o
processo de histólise, que predomina na fase prepupal e início da
fase pupal, ocorre um declínio acentuado no início da curva de
atividade metabólica, causado pelas baixas taxas de CO2 liberadas
nesse processo. Posteriormente, a curva metabólica apresenta
elevação indicativa da atividade de crescimento e desenvolvimento
(FINK, 1925).
Além das alterações estruturais dessa fase de
desenvolvimento, também ocorrem mudanças na composição
química da pupa. A intensidade das alterações nos níveis de
nutrientes pode ser variável dependendo do organismo, sendo mais
drástica em Diptera do que em Coleoptera. No entanto, nutrientes
como carboidratos e proteínas solúveis apresentam redução em sua
concentração ao longo do processo de metamorfose, enquanto
proteínas insolúveis aumentam sua concentração (Figura 1)
(EVANS, 1932, 1934). O acúmulo de proteínas insolúveis na fase
final do desenvolvimento pupal é condizente com o término do
processo de histogênese. No entanto, de forma semelhante ao
desenvolvimento embrionário, a disponibilidade de nitrogênio ao
longo do desenvolvimento pupal é mantida constante (EVANS,
1932), ocorrendo alterações na forma como esse nutriente é
disponibilizado (Figura 2).
Figura 1. Quantidade de nitrogênio (mg/100 indivíduos) disponível
durante os processos de histólise e histogênese, que ocorrem na
fase de prepupa e pupa de Lucilia sericata (Meigen).
Fonte: Evans (1932).
Figura 2. Disponibilidade de nitrogênio (mg/100 indivíduos) nos
diferentes componentes proteicos durante os processos de histólise
e histogênese, que ocorrem na fase de prepupa e pupa de L.
sericata.
Fonte: Evans (1932).
O adulto
Apesar de o tamanho do adulto ser o fator mais relacionado ao
seu valor energético, são os processos fisiológicos ligados à
reprodução e ao envelhecimento os responsáveis por alterações na
composição do ambiente interno do inseto, que poderiam afetar sua
adequação como hospedeiro de parasitoides. Enquanto a relação
entre tamanho do hospedeiro e seu valor energético para sustentar
o desenvolvimento do inimigo natural é óbvia, desde que
desconsideremos a existência de alterações na eficiência de
comportamentos específicos de defesa associados ao tamanho do
inseto, são as alterações ligadas ao início da fase reprodutiva, como
a síntese e a liberação das vitelogeninas e demais proteínas
constituintes do vitelo, e a utilização de nutrientes de reserva ao
longo do envelhecimento aquelas que geram maior flutuação de
nutrientes disponíveis na hemolinfa de hospedeiros.
As alterações induzidas pelo processo de síntese de proteínas
do vitelo são dependentes da estratégia reprodutiva utilizada pelo
adulto, a qual influencia nas decisões de alocação e utilização de
nutrientes absorvidos na fase imatura e adulta (BOGGS, 1981;
JERVIS et al., 2007). Adultos em que a capacidade reprodutiva
observada é muito próxima ou equivalente à capacidade reprodutiva
esperada (dada pelo número de oócitos maduros no início da fase
adulta) não sofrem alterações significativas nos níveis proteicos da
hemolinfa, já que as proteínas do vitelo são produzidas, total ou
parcialmente, durante a fase pupal. Adultos que utilizam essa
estratégia reprodutiva normalmente são de vida curta e não
carecem de nutrientes na fase adulta, como várias espécies de
Lepidoptera (BOGGS, 1997; JERVIS et al., 2005). No entanto,
adultos, em que a capacidade de reprodução observada supera a
esperada, apresentam atividade de síntese proteica intensa na fase
adulta, a qual estará relacionada ao desenvolvimento de oócitos.
Nessas espécies, a nutrição na fase adulta pode ou não ser
necessária para sustentar a atividade de síntese proteica associada
à reprodução, já que os nutrientes necessários também podem ser
derivados da reserva acumulada durante a fase imatura (BOGGS,
1981; HAMILTON et al., 1990; JOERN; BEHMER, 1997;
BAUERFEIND; FISCHER, 2005).
O efeito do primeiro nível trófico na

relação hospedeiro–parasitoide
Parasitoides restringem seu desenvolvimento a um único
hospedeiro e estão restritos a essa fonte alimentar única para
sustentar todo seu desenvolvimento imaturo. Dessa forma, o
tamanho do hospedeiro, determinado pela qualidade do seu
alimento, normalmente apresenta relação direta com sua qualidade
nutricional para sustentar o desenvolvimento do parasitoide
(HEMERIK; HARVEY, 1999; KING, 2002; WANG; MESSING, 2003),
apesar de dados recentes indicarem a existência de outros fatores,
além do tamanho, que podem afetar a qualidade nutricional do
hospedeiro (HÄCKERMANN et al., 2007). Alterações na qualidade
nutricional do hospedeiro podem ser prejudiciais ao parasitismo e
aspectos qualitativos da nutrição do hospedeiro podem induzir
modificações neste que afetam, direta ou indiretamente, a seleção
hospedeira por parasitoides, assim como a adequação nutricional
deles ao inimigo natural (PRICE et al., 1980).
A qualidade nutricional do hospedeiro poderá variar com
alterações decorrentes da exploração da planta hospedeira, assim
como com alterações na proporção nitrogênio: carboidrato (N:C)
decorrentes da senescência do tecido vegetal explorado, de
alterações fisiológicas da planta em resposta às mudanças sazonais
ou de respostas induzidas por estresse ambiental. A qualidade da
planta utilizada pelo herbívoro hospedeiro é tão determinante que
pode influenciar a distribuição espacial e temporal do parasitismo
(JOERN; BEHMER, 1997; LILL; MARQUIS, 2001; LILL et al., 2002;
URRUTIA et al., 2007).
Além do efeito do alimento na qualidade nutricional do
hospedeiro, o substrato alimentar explorado pelo hospedeiro ainda
pode afetar direta e/ou indiretamente o inimigo natural. Substratos
alimentares ricos em compostos secundários voltados à defesa da
planta podem afetar indiretamente o inimigo natural, por
influenciarem as taxas metabólicas do herbívoro, reduzindo seu
crescimento e gerando, assim, indivíduos menores e,
consequentemente, de valor nutricional reduzido para o parasitoide.
Compostos secundários de defesa também podem afetar
diretamente o inimigo natural por causa de sua ação tóxica. Essa
relação é evidente em herbívoros que apresentam a capacidade de
sequestrar tais compostos e armazená-los para sua defesa própria,
especialmente em associações hospedeiro–parasitoide
inespecíficas ou com história evolutiva recente (TURLINGS;
BENREY, 1998; KRUSE; RAFFA, 1999).
A relação evidente da qualidade nutricional do alimento do
hospedeiro afetando sua adequação nutricional a parasitoides pode
ser verificada para inimigos naturais explorando qualquer estágio de
desenvolvimento hospedeiro. Assim, a qualidade nutricional de ovos
hospedeiros pode ser dependente da nutrição obtida durante a fase
imatura ou adulta, dependendo da estratégia de reprodução adotada
pelo hospedeiro (ver itens O hospedeiro como ambiente nutricional
e O adulto). São vários os exemplos na literatura que ilustram o
efeito da dieta alimentar da fase imatura sobre a qualidade de ovos,
como hospedeiros para o desenvolvimento de parasitoides (Van
HUIS; ROOY, 1998). No entanto, são bastante limitadas as
informações que nos permitiriam entender as modificações na
composição bioquímica dos ovos que resultam na sua menor
adequação como hospedeiros para esses parasitoides. Porém,
como a composição do vitelo de ovos é basicamente proteica,
contendo também carboidratos e lipídios, é possível que a dieta
venha afetar quantitativa ou qualitativamente a composição de
proteínas do vitelo. Outro efeito possível da nutrição na produção de
ovos de menor qualidade nutricional para parasitoides seria a
produção de ovos menores. Como parasitoides de ovos são
idiobiontes, hospedeiros menores podem representar menor
quantidade de alimento e, consequentemente, menor valor
nutricional. Além do alimento, o tamanho de ovos pode ser afetado
por diversos outros fatores do ambiente. Respostas induzidas por
condições ambientais, que favorecem a produção de ovos menores,
mas que, consequentemente, podem favorecer a sua produção em
maior quantidade, podem estar associadas à exploração com maior
sucesso de ambientes que apresentem condições limitantes (FOX et
al., 1997; CZESAK; FOX, 2003; FISCHER et al., 2003;
BAUERFEIND; FISCHER, 2005).
O efeito da nutrição do hospedeiro no desenvolvimento de
parasitoides pupais é semelhante àquele observado para
parasitoides de ovos. A qualidade da pupa como hospedeiro
dependerá dos nutrientes adquiridos e acumulados durante a fase
larval de desenvolvimento do inseto, sendo o tamanho da pupa
relacionado à sua qualidade como hospedeiro (GREENBLATT;
BARBOSA, 1981; KING, 2002).
Parasitoides que atacam estágios que se alimentam ativamente
são aqueles que podem sofrer os efeitos mais drásticos da
qualidade do alimento explorado pelo hospedeiro, e são inúmeros
os exemplos que ilustram essa relação (ZOHDY; ZOHDY, 1976;
VINSON; IWANTSCH, 1980b; HARVEY et al., 1995; KRUSE;
RAFFA, 1999; SARFRAZ et al., 2008). Esse efeito é certamente
maior para parasitoides cenobiontes, que podem atacar hospedeiros
em diferentes estádios, visto que, nesses casos, o parasitoide
estará sujeito às alterações metabólicas e às taxas de crescimento
impostas pelo alimento explorado pelo seu hospedeiro. A
capacidade de crescimento do hospedeiro sobre determinado
substrato alimentar é o parâmetro mais adequado para indicar a
qualidade do hospedeiro para esse grupo de parasitoides (HARVEY
et al., 1994).
Como parasitoides lidam com as

restrições impostas pelo hospedeiro
Parasitoides desenvolveram estratégias distintas para
conseguirem vencer as limitações impostas pelo hospedeiro e por
variáveis que afetam seu crescimento e desenvolvimento. Essas
estratégias são dependentes do modo de vida do inimigo natural e
permitem ao mesmo explorar o hospedeiro de forma eficiente
(WHITFIELD, 1998; HARVEY, 2005).
Independentemente do modo de vida do parasitoide,
cenobionte ou idiobionte, o sucesso do parasitismo é dependente de
um processo eficiente de seleção hospedeira, que envolve várias
etapas, todas de responsabilidade materna, e incluem a localização
do habitat e do hospedeiro, sua avaliação e aceitação (VINSON;
IWANTSCH, 1980a, b).
A importância do processo de seleção hospedeira pela fêmea
parasitoide é evidente para a maioria dos parasitoides que
depositam seus ovos ou larvas no ambiente, como aqueles das
ordens Coleoptera, Diptera, Lepidoptera, Neuroptera e Trichoptera,
incluindo himenópteros parasitoides de Perilampidae, Eucharitidae e
Eucerotinae (Ichneumonidae). Acredita-se que imaturos dessas
espécies não tenham a capacidade de selecionar seu hospedeiro
propriamente dito, já que a probabilidade de encontrarem inúmeros
indivíduos, para poder avaliá-los e selecionar o mais adequado, é
remota. No entanto, algumas espécies nesses grupos podem
apresentar peculiaridades biológicas, que permitem à larva recém-
eclodida selecionar o seu hospedeiro (BRODEUR; BOIVIN, 2004).
Evidentemente que há casos em que a seleção hospedeira fica
inteiramente a cargo do imaturo, como em parasitoides de biologia
mais complexa, como Strepsiptera, onde os imaturos abandonam o
corpo da mãe em seu hospedeiro e saem em busca ativa por seus
próprios hospedeiros, com machos e fêmeas explorando
hospedeiros pertencentes a espécies/grupos distintos
(KATHIRITHAMBY, 1989). Entretanto, dada à complexidade desses
grupos e à inexistência de dados sobre a bioecologia desses
parasitoides, eles não serão abordados nesse capítulo.
Como são vários os fatores (tamanho, idade, estágio de
desenvolvimento e estado nutricional) que podem determinar as
características biológicas do inimigo natural e o sucesso do
parasitismo, parasitoides desenvolveram estruturas sensilares
adequadas e comportamentos específicos para a avaliação da
qualidade e seleção do hospedeiro. Esses sensilos distribuem-se
pelas antenas e ovipositor de fêmeas que os utilizam durante a
avaliação externa (processo de antenação) e interna (probing – via
ovipositor) (VINSON, 1976, 1998; CÔNSOLI et al., 1999; OCHIENG
et al., 2000; ISIDORO et al., 2001). É certo que os sensilos das
antenas estão envolvidos, na maioria dos casos, na localização e no
reconhecimento do hospedeiro, visto que, em muitas espécies de
parasitoides, não há contato direto da antena com a superfície do
hospedeiro, como em parasitoides de larvas minadoras e brocas e
de pupas protegidas (VINSON, 1998). No entanto, há casos em que
a qualidade (= tamanho) do hospedeiro é avaliada externamente
através do uso das antenas, como nos parasitoides de ovos do
gênero Trichogramma Westwood. Nesses inimigos naturais, a
curvatura e área superficial do ovo avaliados no processo de
antenação são determinantes para a definição do tamanho da
progênie a ser alocada no hospedeiro (SCHMIDT; SMITH 1985,
1987).
Os estímulos percebidos pelos sensilos do ovipositor, que
levam à aceitação hospedeira e estimulam a oviposição, são
desconhecidos para a maioria das espécies. Os compostos
identificados na fase de aceitação e oviposição são produzidos pelo
hospedeiro e devem sinalizar sua condição fisiológica e estado
nutricional. Esses compostos são normalmente proteínas,
aminoácidos, triglicerídeos e sais, sendo a identificação de vários
deles decorrente de tentativas de criação de inimigos naturais em
hospedeiros artificiais (NETTLES JUNIOR et al., 1982; KAINOH et
al., 1989, RUTLEDGE, 1996). Entretanto, os recentes avanços no
desenvolvimento de técnicas de eletrofisiologia das estruturas
sensilares do ovipositor de parasitoides, como a utilizada para
Lepitopilina heteroma (Thomson), permitirão a condução de estudos
que levem à identificação dos compostos que desencadeiam a
aceitação e a oviposição, e do envolvimento de fatores nutricionais
do hospedeiro nesse processo (Van LENTEREN et al., 2007). Essas
técnicas talvez venham a permitir a avaliação dos fatores que levam
fêmeas a realizarem decisões incorretas, em que a preferência por
oviposição sobrepõe a qualidade do hospedeiro para sustentar o
imaturo do parasitoide. Fêmeas do parasitoide Aphidius ervi Haliday
preferem atacar estádios tardios (3º e 4º ínstares) do hospedeiro
Aulacorthum solani (Harris), apesar de hospedeiros em estádio
inicial (2º ínstar) serem os mais adequados ao desenvolvimento
imaturo e resultarem na melhor performance reprodutiva (HENRY et
al., 2005).
A importância dos processos de avaliação e seleção hospedeira
é notória para parasitoides idiobiontes que apresentam modo de
vida semigregário ou gregário. Como o hospedeiro representa um
recurso finito, coortes que excedam a capacidade suporte desse
hospedeiro, resultantes da oviposição de uma única fêmea ou de
superparasitismo, apesar de o superparasitismo ser vantajoso em
certas circunstâncias (Van ALPHEN; VISSER, 1990; DORN;
BECKAGE; 2007), podem resultar no insucesso de seu
desenvolvimento. Esses parasitoides normalmente apresentam
certa plasticidade para a exploração do recurso alimentar, o que
certamente leva ao desenvolvimento de adultos de tamanho e
aptidão reprodutiva distintos. A plasticidade no desenvolvimento de
parasitoides de hábito gregário ou semigregário pode ser ilustrada
pela capacidade de coortes de diferentes tamanhos de
Trichogramma se desenvolverem em vários hospedeiros de
tamanhos distintos. Se o maior e o menor hospedeiros e as
progênies máxima e mínima que podem se desenvolver sobre os
mesmos fossem traduzidos em volume de recurso nutricional
disponível/parasitoide imaturo, ter-se-ia a capacidade de
desenvolvimento completo de coortes variando de 9 a 87 indivíduos
em um único hospedeiro, com 1 µL de volume (CÔNSOLI; PARRA,
1999; CÔNSOLI et al., 1999). A plasticidade em alguns grupos de
parasitoides está ligada a alterações fisiológicas mais intensas, que
resultam na produção de diferentes tipos morfológicos, com
diferentes estratégias reprodutivas. O eulofídeo Melittobia digitata
Dahms desenvolve-se em dois tipos morfológicos, asa longa ou asa
curta, dependendo da densidade de larvas explorando o mesmo
hospedeiro. Em alta densidade, adultos apresentam asas longas,
com o ovário contendo número muito reduzido de oócitos maduros,
enquanto larvas que se desenvolvem em hospedeiros em baixa
densidade originam adultos com asas reduzidas e ovário repleto de
oócitos maduros. Essas opções de desenvolvimento são o resultado
de respostas do inseto às previsões da qualidade do ambiente, que
podem indicar a necessidade de dispersão para colonização de
novo habitat ou a abundância de recursos e sua necessidade de
rápida exploração. A plasticidade apresentada por esse parasitoide
demonstra a capacidade de adaptação aos recursos nutricionais
disponíveis e à maximização da habilidade de exploração
hospedeira (CÔNSOLI; VINSON, 2002a, b, 2004b).
Apesar de o hospedeiro de parasitoides idiobiontes conter valor
energético definido, a liberação e a utilização de nutrientes podem
variar em resposta à indução pelo processo de envenenamento e
tamanho da coorte que o explora (RIVERS; DENLINGER, 1995;
RIVERS et al., 1998). Parasitoides idiobiontes larvais ou pupais que
exploram hospedeiros de forma gregária ou semigregária podem ser
expostos de forma diferenciada aos tecidos do hospedeiro (valor
energético), sendo sua alimentação restrita aos nutrientes presentes
nos fluidos do hospedeiro (hemolinfa), quando este é explorado por
número reduzido de indivíduos. À medida que o número de
indivíduos que explora o mesmo hospedeiro aumenta, nutrientes
armazenados em outros tecidos, como o adiposo, passam a ser
liberados para o consumo pelos imaturos do parasitoide.
Certamente, a utilização do tecido adiposo como alimento torna
possível o consumo de nutrientes de reserva com elevado valor
energético, como lipídios e glicogênio. Essas alterações na
disponibilidade de nutrientes com alto valor energético podem
influenciar a fisiologia digestiva, o crescimento e o desenvolvimento
do parasitoide imaturo.
Mesmo com o tamanho do hospedeiro sendo quase sempre
relacionado à sua qualidade nutricional, alterações na
disponibilização de nutrientes podem modificar seu valor energético.
Para parasitoides cenobiontes, o tamanho do hospedeiro no
momento do parasitismo não está diretamente relacionado com sua
qualidade. Como cenobiontes se desenvolvem em hospedeiros que
continuam a crescer, o parasitoide terá que se adaptar à expectativa
de qualidade que o hospedeiro pode atingir no decorrer do
parasitismo. Para assegurar o sucesso do parasitismo diante das
expectativas de crescimento do hospedeiro, parasitoides
flexibilizaram seu desenvolvimento larval e desenvolveram inúmeras
estratégias de regulação hospedeira (Tabela 1) (VINSON;
IWANTSH, 1980a, b; HARVEY et al., 1994).
Assim, o potencial de crescimento do hospedeiro, ao longo do
processo de interação com o parasitoide, dependerá de fatores que
podem variar intra e entre as associações hospedeiro–parasitoide. É
evidente, como discutido anteriormente, que os primeiros fatores a
influenciar a expectativa de crescimento do hospedeiro são sua
própria taxa de alimentação e a qualidade nutricional do alimento
disponível a ele. Ambos os fatores influenciam diretamente o
desenvolvimento do próprio parasitoide (GUILLOT; VINSON, 1973;
BECKAGE; RIDDIFORD, 1983; MacKAUER, 1986; CROFT;
COPLAND, 1995). O segundo aspecto está relacionado
especificamente àqueles parasitoides que atacam hospedeiros em
diferentes idades. Nesse caso, o parasitoide apresenta alta
plasticidade no desenvolvimento larval, tornando seu
desenvolvimento compatível com o do hospedeiro. Quando o
hospedeiro é pequeno demais ou não se encontra em estado
nutricional adequado para sustentar seu desenvolvimento com
sucesso, o parasitoide permanece como larva de primeiro ínstar até
que o hospedeiro atinja a condição nutricional adequada, para então
dar prosseguimento ao seu crescimento, consumindo o hospedeiro
(SMILOWITZ; IWANTSCH, 1973; SATO et al., 1986). Finalmente, o
parasitoide pode utilizar estratégias de manipulação da fisiologia do
hospedeiro, regulando seu crescimento e desenvolvimento em prol
do estabelecimento e crescimento do parasitoide imaturo, estando
diretamente relacionadas à ecologia nutricional do parasitoide.
Essas estratégias de manipulação fazem parte do processo de
regulação hospedeira e serão discutidas em detalhes.
O processo de regulação hospedeira por parasitoides
cenobiontes já foi revisado extensivamente em várias publicações,
que também incluem discussões das possíveis aplicações práticas
que podem ser desenvolvidas a partir do conhecimento desse
processo (VINSON; IWANTSCH, 1980a; BECKAGE, 1985; VINSON
et al., 2001; BECKAGE; GELMAN, 2004). Para que ocorra a
regulação hospedeira, a maioria dos parasitoides utiliza substâncias
químicas derivadas de secreções do ovário e da glândula de
veneno, que são injetadas no hospedeiro no momento da
oviposição. Parasitoides de algumas subfamílias de Braconidae e
Ichneumonidae também utilizam associações de simbiose com
partículas virais, que auxiliam na regulação do hospedeiro.
Teratócitos, células derivadas da membrana extraembriônica de
alguns Braconidae, Platygasteridae e Scelionidae (DAHLMAN;
VINSON, 1993), além de secretarem moléculas moduladoras que
atuam na regulação do hospedeiro, também podem assumir outras
funções, como a produção e o armazenamento de nutrientes para o
parasitoide em desenvolvimento e a secreção de enzimas, que
podem auxiliar na exploração do hospedeiro (DAHLMAN; VINSON,
1993; KADONO-OKUDA et al., 1998; QUIN et al., 2000;
NAKAMATSU et al., 2002; FALABELLA et al., 2004; GOPALAPILLAI
et al., 2005; CÔNSOLI et al., 2007). Finalmente, secreções oriundas
dos próprios imaturos do parasitoide também podem ser liberadas
no interior do hospedeiro, atuando em processos fisiológicos que
controlam seu metabolismo, crescimento e desenvolvimento
(FÜHRER; WILLERS, 1986; DOURY et al., 1997).
Alguns dos processos fisiológicos do hospedeiro a serem
regulados, principalmente os iniciais, estão mais relacionados com o
estabelecimento do parasitismo do que com a nutrição do imaturo.
Assim, a ação sobre o primeiro sistema-alvo do hospedeiro, o
imunológico, visa limitar as respostas celular e bioquímica sobre o(s)
ovo(s) depositado(s) pela fêmea do parasitoide. A redução da
resposta imune do hospedeiro pode ocorrer com resultado da
atividade do veneno e/ou das partículas virais simbiontes, que
alteram processos bioquímicos, como a atividade das fenoloxidases,
e celulares, como o poder de “dispersão” de plasmatócitos ou o
citoesqueleto de actina de hemócitos (STRAND; PECH, 1995;
SCHMIDT et al., 2001).
O sucesso na utilização de nutrientes por parasitoides imaturos
depende, além da nutrição do hospedeiro, do estágio de
desenvolvimento do hospedeiro e da competição do parasitoide com
os demais tecidos do hospedeiro pela utilização de nutrientes.
Dessa forma, a regulação de processos envolvidos no consumo e
utilização de nutrientes, desenvolvimento, metabolismo e alocação
de recursos nutricionais está diretamente relacionada à nutrição do
parasitoide. A intensidade com que cada um desses processos é
manipulado no curso do parasitismo depende, sobretudo, da
estratégia de desenvolvimento do parasitoide (Tabela 1). A
regulação do sistema endócrino do hospedeiro, por exemplo, pode
ocorrer apenas quando o hospedeiro atinge estágio de
desenvolvimento adequado para sustentar o desenvolvimento do
parasitoide, mesmo que o parasitismo tenha sido iniciado em
ínstares anteriores do hospedeiro, como na relação Toxoneuron
nigriceps Vierick–Heliothis virescens (F.) (PENNACCHIO et al.,
1993; LI et al., 2003). Em outros casos, o parasitoide pode
interromper o desenvolvimento de seu hospedeiro no mesmo ínstar
em que o parasitismo ocorreu, podendo ainda haver a ativação
precoce da expressão de genes responsáveis pela síntese de
proteínas tardias, que servirá para adequar a qualidade do
hospedeiro ao parasitoide, como, por exemplo, na interação
Euplectrus sp.– H. virescens (F.) (KNOP-WRIGHT et al., 2001). A
regulação do sistema endócrino ocorre pela manipulação direta ou
indireta dos níveis dos hormônios de crescimento (ecdisteroides e
homônio juvenil), podendo, assim, ocorrer inativação de processos
bioquímicos que levam à síntese de ecdisteroides ou à
desestruturação celular da glândula responsável por sua produção
(JONES et al., 1992; PENNACCHIO et al., 1998; COLE et al., 2002)
ou ainda à síntese de substâncias que apresentem atividade
análoga ao hormônio juvenil ou à redução nos níveis das enzimas
responsáveis pela degradação deste no hemolinfa, as esterases do
hormônio juvenil (DOVER et al., 1995; CUSSON et al., 2000).
Independentemente do sistema de regulação endócrina empregado
pelo inimigo natural, o controle do desenvolvimento do hospedeiro
está sempre relacionado à sua manutenção no estágio nutricional
mais adequado para sustentar o desenvolvimento do parasitoide
(VINSON et al., 2001; THOMPSON; REDAK, 2007).
As alterações que afetam a síntese, a disponibilidade e o fluxo
de nutrientes são mais facilmente relacionadas à nutrição do inimigo
natural. Uma das estratégias que os parasitoides utilizam para
mobilizar nutrientes do hospedeiro para o seu próprio
desenvolvimento é a intervenção nos processos de distribuição e
alocação de nutrientes do hospedeiro. Um dos eventos mais
facilmente observados é a atrofia induzida em discos imaginais e
estruturas imaturas como, por exemplo, a castração e interferência
no crescimento de discos alares (DIGILIO et al., 2000; DEMMON et
al., 2004). Assim, em vez de os nutrientes serem absorvidos por
esses tecidos em fase de desenvolvimento, eles permanecerão
disponíveis à(s) larva(s) do parasitoide (JONES, 1989; FALABELLA
et al., 2000; VINSON et al., 2001; RAHBE et al., 2002). A
interferência também pode ser indireta, por meio da ação de
moléculas moduladoras produzidas pelo inimigo natural, que atuam
sobre os simbiontes responsáveis pela produção de nutrientes
específicos para sustentar o desenvolvimento do aparelho
reprodutor do hospedeiro, como a ação de proteínas produzidas
pelos teratócitos de A. ervi sobre o simbionte Buchnera aphidicola
do hospedeiro Acyrtosiphon pisum (Harris) (FALABELLA et al.,
2000; RAHBE et al, 2002). Outra forma eficaz de regular a utilização
de nutrientes pelo hospedeiro e, principalmente, de reduzir seus
gastos energéticos, é a inibição da expressão gênica do hospedeiro,
permitindo que moléculas primárias, como aminoácidos,
permaneçam disponíveis para o consumo do parasitoide (DONG et
al., 1996; KAESLIN et al., 2005).
Alterações na disponibilidade de moléculas primárias, como os
aminoácidos, podem ser observadas logo no início do parasitismo,
sendo necessárias para sustentar o desenvolvimento embrionário
do parasitoide. Endoparasitoides produzem ovos hidrópicos, pobres
em vitelo (ver discussão anterior), sendo necessária a aquisição de
nutrientes da hemolinfa do hospedeiro para fornecer a energia
exigida durante o processo de formação do embrião, assim como
observado para T. nigriceps. Hospedeiros parasitados apresentaram
alteração significativa na composição relativa de aminoácidos livres
na hemolinfa, principalmente aqueles que participam do ciclo do
ácido cítrico, o qual está relacionado à geração de energia nas fases
inicial e final do processo de embriogênese, as quais são ligadas à
formação e diferenciação de tecidos (Figuras 3 e 4) (CÔNSOLI;
VINSON, 2004a).
Figura 3. Alterações na concentração de aminoácidos (mM) na
hemolinfa de larvas de Heliothis virescens, durante o
desenvolvimento embrionário do endoparasitoide Toxoneuron
nigriceps (* indica diferenças entre barras em cada período de
amostragem, Teste t, P < 0,05) (a seta indica a muda do hospedeiro
para o 5o ínstar).
Fonte: Cônsoli e Vinson (2004a).
Figura 4. Alterações na concentração (mM) de aminoácidos
específicos da hemolinfa larval de Heliothis virescens durante o
desenvolvimento embrionário de Toxoneuron nigriceps (* indica
diferenças entre barras em cada período de amostragem, Teste t, P
< 0,05).
Fonte: Cônsoli e Vinson (2004a).
Outras alterações importantes na composição da hemolinfa

surgem no decorrer do parasitismo, principalmente durante a fase
larval do parasitoide (Figura 5). Aminoácidos, especialmente a
tirosina, que têm função primordial no processo de formação da
cutícula de insetos, também são regulados na fase larval do
parasitoide, visando ao acúmulo desse aminoácido, seja na sua
forma livre seja como constituinte de peptídeos e proteínas, para a
aquisição pelo imaturo do inimigo natural (RAHBE et al., 2002).
Alterações nos níveis de carboidratos, como a razão entre glicose e
trealose, disponíveis na hemolinfa também ocorrem como resultado
do efeito direto do parasitismo no processo de glicogênese
(PENNACCHIO et al., 1993; THOMPSON; DAHLMAN, 1998;
CÔNSOLI; VINSON, 2004a) (Figura 6).
Figura 5. Alterações na composição de metabólitos
(µg/µL) na hemolinfa de lagartas de último ínstar de
Diatraea saccharalis (F.) induzidas pelo parasitismo por
Cotesia flavipes (Cameron), ao longo do parasitismo (*
indica diferença entre os tratamentos, teste t, P < 0,05).
Fonte: Salvador e Cônsoli (2008).
Figura 6. Composição relativa de trealose e glucose na hemolinfa
de lagartas de Heliothis virescens durante o desenvolvimento do
parasitoide (B), assim como comparada ao controle (A).
Fonte: Cônsoli et al. (2005).
Para ajustar a qualidade nutricional do hospedeiro, parasitoides

também induzem alterações nos níveis proteicos do hospedeiro,
regulando proteínas ricas em aminoácidos aromáticos, como as
proteínas de armazenamento, sendo importantes na regulação do
próprio desenvolvimento do hospedeiro e na nutrição do parasitoide.
A regulação dessas proteínas pode ocorrer tanto no processo de
transcrição como no de tradução (SHELBY; WEBB, 1997; KNOP-
WRIGHT et al., 2001; CÔNSOLI et al., 2005) (Figura 7). Finalmente,
a composição do hospedeiro pode variar por causa da síntese de
proteínas específicas pelo parasitoide ou da expressão de genes
derivados dos simbiontes associados ao inimigo natural, os quais
são inseridos em tecidos do hospedeiro e incorporados em sua
máquina de expressão (KADONO et al., 1998; MALVA et al., 2004;
BARAT-HOUARI et al., 2006; CÔNSOLI et al., 2007). Infelizmente,
apesar da detecção de várias proteínas na hemolinfa de
hospedeiros parasitados, muitas vezes especificamente associadas
a períodos particulares do desenvolvimento do inimigo natural, muito
pouco é conhecido acerca da função que essas moléculas
desempenham no parasitismo, se nutricional, reguladora ou
moduladora (KADONO-OKUDA et al., 1998; FALABELLA et al.,
2000; HOY; DAHLMAN, 2002; CÔNSOLI et al., 2005, 2007;
SALVADOR; CÔNSOLI, 2008) (Figura 8).
Figura 7. Análise densitométrica de 8% SDS-PAGE de proteínas da
hemolinfa de lagartas de Heliothis virescens, mostrando a
abundância de algumas proteínas de armazenamento do
hospedeiro ao longo do desenvolvimento imaturo do parasitoide
Toxoneuron nigriceps, comparando a larva parasitada ( ) a controle
(•). (p173 = cromoproteína putativa; p82 = monômero da proteína de
ligação à riboflavina; p76 e p74 = monômeros.
Figura 8. 7,5% SDS-PAGE da hemolinfa de lagartas controle (C) e
parasitadas (P) de Diatraea saccharalis em diferentes períodos de
desenvolvimento após o parasitismo por Cotesia flavipes.
(Marcadores de peso (MW): miosina (200 kDa), β-galactosidase
(116,25 kDa), albumina bovina (97,4 kDa), ovoalbumina (66,2 kDa),
anidrase carbônica (45 kDa), inibidor de tripsina (31 kDa) (SDS-
PAGE standards, broad range, Bio-Rad, Hercules, CA, USA) (PSP =
proteínas específicas do parasitismo; 125 e 48 kDa são proteínas do
hospedeiro que foram afetadas pelo parasitismo).
Fonte: Salvador e Cônsoli (2008).
A nutrição de parasitoides adultos

A nutrição de parasitoides na fase adulta tem implicações em
sua reprodução e ecologia populacional, sendo seus efeitos
dependentes da estratégia reprodutiva adotada e da alocação e
utilização de nutrientes. Parasitoides apresentam estratégias
reprodutivas distribuídas entre os extremos da sinovigenia e da
proovigenia. É evidente que as decisões de alocação de recursos
nutricionais a serem tomadas durante o desenvolvimento da fase
imatura, se para o desenvolvimento somático (exoesqueleto e
tecidos) ou não somático (estruturas germinativas e reserva de
nutrientes), dependerão da estratégia reprodutiva do inseto e das
condições bióticas e abióticas às quais esses insetos estão
expostos. Assim, a nutrição pode servir ao propósito óbvio de
fornecer nutrientes para a sustentação das atividades metabólicas
dessa fase, permitindo que os indivíduos estendam sua
longevidade, mas também pode ser essencial para o processo de
reprodução (JERVIS et al., 2008).
Muitos parasitoides, especialmente as espécies sinovigênicas,
podem adquirir nutrientes diretamente do hospedeiro, por meio de
alimentação não destrutiva ou destrutiva. Mais de 140 espécies de
17 famílias de Hymenoptera já foram relatadas utilizando tecidos
derivados do hospedeiro na alimentação adulta, com a estimativa de
que mais de cem mil espécies de parasitoides apresentem esse
hábito (JERVIS; KIDD, 1986; KIDD; JERVIS, 1989). Na alimentação
não destrutiva, parasitoides fêmeas se alimentarão de exsudato de
hemolinfa do hospedeiro após a inserção do ovipositor. Em alguns
casos, elas não realizarão sua postura após a aquisição de
nutrientes do hospedeiro, mesmo que a alimentação não tenha sido
deletéria ao hospedeiro, indicando a possibilidade de avaliação da
qualidade hospedeira durante esse comportamento.
Nos casos em que ocorre a alimentação destrutiva, o
hospedeiro se tornará impróprio para o parasitismo e, muitas vezes,
poderá ocorrer a sua morte. A alimentação destrutiva poderá ocorrer
preferencialmente em ínstares menores ou maiores, sendo
dependente da espécie do parasitoide, da ocorrência isolada ou
conjunta de classes de idade diferentes e da densidade do
hospedeiro (McGREGOR, 1997; ZANG; LIU, 2008).
Independentemente da forma de alimentação, há várias evidências
que apontam o efeito benéfico da alimentação sobre o hospedeiro
na aptidão de parasitoides, com aumento na capacidade reprodutiva
e, em alguns casos, na longevidade (FLANDERS, 1953; HEIMPEL;
COLLIER, 1996; GIRON et al., 2002, 2004; BURGER et al., 2005).
No entanto, deve ser mencionado que para a maioria dos
parasitoides que se alimenta da hemolinfa do hospedeiro, em que o
principal açúcar disponível é a trealose, há pouco ou nenhum ganho
em sua longevidade, já que ensaios em que esse açúcar foi
oferecido isoladamente a parasitoides indicaram que este pode até
ter ação prejudicial, reduzindo a longevidade de adultos (JERVIS;
KIDD, 1986; WÄCKERS, 2001).
Também há situações em que a alimentação sobre o
hospedeiro pode reduzir a aptidão do parasitoide, como em
Trichogramma turkestanica Meyer, que se alimenta com frequência
do primeiro hospedeiro encontrado, após parasitá-lo. Nesse caso,
apesar do ganho significativo em fecundidade (>70%), fêmeas que
se alimentam são menos longevas e a progênie produzida de ovos
hospedeiros, que também foram utilizados como alimento, é de
tamanho bastante reduzido (FERRACINI et al., 2006). A sugestão
para a longevidade reduzida nessas fêmeas é que os carboidratos
adquiridos na alimentação, juntamente com as proteínas do vitelo,
estejam sendo alocados totalmente para reprodução (FERRACINI et
al., 2006). Já a redução no tamanho da progênie, oriunda de
hospedeiros que também serviram como fonte de alimento a
adultos, está associada aos custos envolvidos no balanço da
dicotomia custo-benefício da alimentação sobre o hospedeiro, que
acaba reduzindo o pool de nutrientes disponíveis à progênie (custo),
mesmo quando o adulto tem sua fecundidade aumentada
(benefício) (RIVERO; WEST, 2005; FERRACINI et al., 2006).
Entretanto, mesmo as espécies que não se alimentam do
hospedeiro utilizam alguma fonte de nutrientes na sua fase adulta. A
grande maioria dos parasitoides adultos utiliza carboidratos como
fonte primária de recursos energéticos, os quais são utilizados para
assegurar a máxima longevidade (JERVIS et al., 1993). As
principais fontes de carboidratos para os parasitoides são aquelas
disponíveis nos nectários florais e extraflorais e no honeydew, sendo
o pólen utilizado como fonte proteica. O néctar presente em
nectários florais e extraflorais contém concentrações elevadas de
açúcares, mas as demais substâncias necessárias ao processo de
oogênese, como aminoácidos, sais inorgânicos e vitaminas, estão
presentes em concentrações muito reduzidas (BAKER; BAKER,
1983). No entanto, algumas espécies de parasitoides que exploram
hospedeiros que se desenvolvem no interior de tecidos da planta
hospedeira podem fazer uso dos nutrientes disponíveis em tecidos
atacados pelos seus hospedeiros para sustentar suas atividades
metabólicas, resultando em maior longevidade e fecundidade
(SIVINSKI et al., 2006; HEIN; DORN, 2008). O eulofídeo
ectoparastitoide Hyssopus pallidus (Askew) utiliza nutrientes
derivados diretamente do fruto hospedeiro atacado por Cydia
pomonella (L.) durante o processo de seleção hospedeira (HEIN;
DORN, 2008), enquanto o braconídeo Diachasmimorpha
longicaudata (Ashmead) faz uso dos sucos liberados por frutos
fermentados atacados pelo seu hospedeiro (moscas-das-frutas)
(SIVINSKY et al., 2006). De forma geral, independentemente de sua
origem, os carboidratos presentes no alimento explorado por
parasitoides adultos são nutrientes que podem ser rapidamente
mobilizados em açúcares especialmente adequados para o
fornecimento de energia para sustentar o metabolismo básico e
atividades repentinas, como a atividade de voo (HOFERER et al.,
2000).
O honeydew também se destaca como fonte de nutrientes para
inúmeras espécies de parasitoides e, assim como o néctar,
apresenta sacarose, glicose e frutose como carboidratos
predominantes. No entanto, vários outros carboidratos podem
ocorrer em concentrações significativas, e a composição dessas
fontes de carboidratos pode variar qualitativa e quantitativamente
(BAKER; BAKER, 1983; KOPTUR, 1992). Apesar da recomendação
geral do uso dessas fontes de carboidratos para influenciar a
aptidão de parasitoides, há indicações de que o aproveitamento de
carboidratos específicos pode ser extremamente variável
(FERREIRA et al., 1998; JACOB; EVANS, 1998; WÄCKERS, 2001).
Dessa forma, a composição do honeydew produzido por várias
espécies de sugadores pode ser inadequada ao consumo por
parasitoides e outros consumidores, por causa de seu baixo valor
nutricional. A produção de honeydew “inadequado” pode ser uma
resposta evolutiva do sugador, para evitar a exploração de
honeydew por insetos outros que os predadores mutualistas a ele
associados (WÄCKERS, 2000). A inadequação do honeydew está
muitas vezes associada à elevada concentração de açúcares
derivados de insetos em sua composição, como erlose, melezitose,
trealose e rafinose. Néctar e honeydew são fontes ricas em
sacarose, frutose e glicose, mas a possibilidade da presença de
açúcares que apresentam baixa digestibilidade no honeydew acaba
tornando essa fonte de alimento menos adequada nutricionalmente
aos parasitoides, quando comparada ao néctar (WÄCKERS, 2001).
Curiosamente, parasitoides do gênero Diadegma são capazes de
sintetizar alguns dos açúcares comuns no honeydew, como a
melezitose, erlose e maltose, em seu próprio tubo digestivo, a partir
da sacarose. Porém, não há relatos se esses di e trissacarídeos são
absorvidos e utilizados por esse parasitoide (WÄCKERS et al.,
2006).
Admite-se, também, que essas fontes de carboidratos
exploradas por parasitoides podem influenciar de forma positiva as
reservas de lipídios do adulto, que representam uma fonte de
energia utilizada para a manutenção das atividades do corpo,
produção de ovos e atividade de voo, sendo fortemente relacionada
à longevidade de adultos (EIJS et al., 1998). No entanto, há fortes
indicações de que a lipogênese (síntese de novo de lipídios), a partir
de açúcares obtidos na fase adulta, não ocorra em parasitoides
adultos (ELLERS, 1996; OLSON et al., 2000; GIRON; CASAS,
2003). Assim, o efeito do alimento nas reservas lipídicas do adulto
parasitoide parece ocorrer pela possibilidade de sua preservação,
quando da disponibilidade de outras fontes de nutrientes ao longo
da vida adulta.
A disponibilidade de alimento e/ou sua utilização na fase adulta
pode influenciar o estado fisiológico e a ecologia comportamental de
parasitoides, podendo o parasitoide forragear por alimento ou
hospedeiro (JERVIS; KIDD, 1995; SIROT; BERNSTEIN, 1996).
Essas decisões envolvem questões relacionadas à probabilidade
futura de reprodução e à expectativa de vida do inseto, podendo
afetar diretamente a eficiência de parasitoides como agentes de
controle biológico, alterando, por exemplo, o período de
permanência do inimigo natural em determinada área de busca por
hospedeiros (LEWIS et al., 1998).
A diversidade biológica entre parasitoides, as suas variadas
estratégias de desenvolvimento e interações com hospedeiros
tornam difícil generalizações quanto à bioecologia e à nutrição
desse grupo. Apesar da existência de volume considerável de
literatura abordando diversos aspectos relacionados à sua
bioecologia e nutrição, como comportamento de seleção
hospedeira, o efeito da nutrição hospedeira no desenvolvimento do
parasitoide, os mecanismos de manipulação do hospedeiro e o
efeito da nutrição do parasitoide adulto para alguns grupos de
parasitoides, há vários aspectos que ainda devem ser investigados
para que possamos melhor conhecer esse grupo de insetos.
Investigações que busquem relacionar os aspectos do
desenvolvimento envolvidos na ecologia nutricional de parasitoides
com o primeiro e segundo níveis tróficos são extremamente
importantes para informações consistentes visto o efeito das
interações entre os diferentes níveis tróficos na ecologia nutricional
de parasitoides. Essas informações são extremamente importantes
do ponto de vista biológico, mas também têm implicações práticas,
já que estão diretamente envolvidas com a eficiência desses insetos
como agentes de controle biológico.
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Capítulo 21
Percevejos predadores (Heteroptera)
Vanda H. P. Bueno
José C. Zanuncio
Introdução
A crescente preocupação com a saúde humana e com o
ambiente, o rápido desenvolvimento de resistência por insetos-
praga aos produtos fitossanitários e a busca por uma agricultura
mais sustentável prometem fazer do controle biológico o maior
componente de programas de proteção de cultivos no futuro.
Liberações periódicas de inimigos naturais deverão ser mais
econômicas do que os métodos tradicionais, como o controle
químico, para a maioria dos sistemas de cultivo, assim como farão
declinar os custos de produção e de transporte desses inimigos.
Também a conservação de inimigos naturais se tornará importante
prática, acompanhando o movimento em direção a sistemas de
cultivos mais sustentáveis. Assim, inimigos naturais, como os
insetos predadores, terão papel importante dentro de programas de
controle biológico envolvendo o uso de insetos entomófagos. Alguns
grupos de predadores apresentam espécies que se distinguem,
atualmente, como efetivos agentes de controle biológico na
supressão de populações de pragas.
Apesar de a maioria dos trabalhos sobre insetos predadores
terem até agora focado os coccinelídeos (Coccinellidae) e os
crisopídeos (Chrysopidae), nos últimos anos tem havido interesse
crescente por percevejos predadores Heteroptera tanto do ponto de
vista de perspectivas ecológicas como daquelas aplicadas,
colocando-os como importantes componentes da fauna de
artrópodes em habitat natural e manejado.
Alguns atributos de heterópteros predadores, como se alimentar
de plantas ou de material vegetal, e a predação intraguilda,
prometem mudar os pontos de vista sobre a dinâmica populacional
de insetos e a estrutura comunitária e funcional em ecossistemas
terrestres. Heteroptera é um grupo conveniente para estudo com
interessante comportamento de zoofitofagia facultativo. Talvez
nenhum outro táxon tenha diversidade de hábitos alimentares tão
grande, tal que fitofagia e zoofagia possam ser tratadas como
extremos de uma contínua estratégia de alimentação.
Muitos heterópteros predadores são, na atualidade, importantes
por sua contribuição para o controle natural de numerosas pragas.
Também, a disponibilidade e o uso comercial de vários desses
percevejos predadores como agentes de controle em programas de
controle biológico aumentativo de pragas em sistemas agrícolas,
florestais e agroflorestais têm aumentado bastante nos dias atuais.
Várias espécies de Orius (Anthocoridae) já são produzidas em
criação massal e liberadas em cultivos sob sistemas protegidos,
principalmente na Europa, para o controle biológico de tripes.
Predadores generalistas da família Anthocoridae (Orius), juntamente
com Pentatomidae (Podisus) e Miridae (Macrolophus e Dicyphus),
são considerados higher-order predators e de grande interesse por
parte das biofábricas ou companhias que produzem inimigos
naturais (BRODEUR et al., 2002). Em cultivos em casas de
vegetação, esses predadores são usualmente liberados como uma
segunda linha de defesa, quando populações de pragas atingem
altas densidades, e acredita-se que a sua interferência com outros
inimigos naturais, em termos de predação intraguilda, é menos
importante em casas de vegetação do que em agroecossistemas
anuais ou perenes.
Assim, existem aplicações diretas de predadores Heteroptera
para o manejo de pragas tanto acerca do controle biológico natural
como o aumentativo. Segundo Albajes e Alomar (1999), vários
exemplos de estudos de controle natural e controle biológico por
conservação de inimigos naturais nativos mostram que predadores
generalistas, frequentemente um complexo deles, têm impacto
considerável, constituindo-se em componentes significativos de
limitação da presa e podendo ser responsáveis pela redução da
taxa de aumento de pragas potenciais ou por reduzir picos de
infestações.
Entre os heterópteros predadores mais frequentemente
encontrados em agroecossistemas estão aqueles dos gêneros Orius
(Anthocoridae), Geocoris (Lygaeidae), Nabis (Nabidae) e
Macrolophus (Miridae), com abundância relativa, variando
grandemente entre os cultivos. E, embora sejam denominados de
predadores polífagos ou generalistas, muitos deles podem,
entretanto, apresentar preferência acentuada por poucas espécies
e, assim, ter características similares às de um predador mais
especializado.
No entanto, é importante também ressaltar que muitos
heterópteros predadores apresentam o hábito de se alimentar de
materiais ou partes das plantas. No caso da maioria de
representantes da família Anthocoridade, embora o hábito
predatório seja bem conhecido, e alguns serem efetivos membros
de um complexo de predadores, o hábito de se alimentar de plantas
de algumas espécies dessa família não é muito bem conhecido e
documentado. Espécies de Orius são registradas como tendo o
pólen como alimento alternativo, especialmente o pólen de milho.
Em razão de outros predadores Heteroptera serem conhecidos
por consumir alimento de plantas (p. ex., Nabidae, Lygaeidae), não
é surpresa, segundo Latin (1999), que outros façam o mesmo.
Carayon (1961) menciona que a maior parte das espécies que
pertencem ao gênero Geocoris são fitófagos e somente duas
espécies, Geocoris pallens (Stal) e Geocoris atricolor Montandon
(ambas de origem Neártica), têm sido descritas como predadores de
tripes (RIUDAVETS, 1995). De fato, eles são onívoros e
frequentemente se alimentam de sucos de plantas.
Dentro do gênero Nabis, que reúne principalmente espécies
predadoras, quatro delas têm sido descritas como predadores de
tripes (Thysanoptera) (RIUDAVETS, 1995); no entanto, com o intuito
de obter água, espécies de Nabis usam a seiva da planta, podendo
causar-lhe dano. Na família Miridae, espécies de origem Paleártica
dos gêneros Dicyphus e Macrolophus são descritas como polífagas,
mas podem ser, entretanto, fitófagas na ausência da presa.
Todavia, o fato de muitos heterópteros predadores serem
zoofitófagos pode ser fonte de boa estratégia para o seu uso em
controle biológico de pragas. Na Região Mediterrânea, por exemplo,
existe um complexo de predadores da família Miridae com hábitos
zoofitófagos que têm papel importante na regulação de pragas em
cultivos de hortaliças. Esses predadores são usados em estratégias
de controle biológico inoculativos e conservativos, principalmente,
em cultivos de tomate, e são bastante apreciados pelos agricultores
por causa de sua polifagia, o que permite aos percevejos mirídeos
controlar mais de uma praga ao mesmo tempo (CASTANÉ et al.,
2003). Outros grupos de heterópteros predadores incluem aqueles
nos gêneros Podisus, Brontocoris e Supputius (Pentatomidae,
Asopinae), Zelus e Sinea (Reduviidae). A ocorrência de
pentatomídeos em plantios de eucalipto parece ser mediada por
semioquímicos, pois Podisus nigrispinus (Dallas) apresentou maior
número de visitas em plantas de Eucalyptus pellita com lagartas e
injúrias por Thyrinteina arnobia (Stoll) (Lepidoptera: Geometridae)
do que naquelas sem injúrias, com injúrias mecânicas ou com
injúrias desse herbívoro, mas sem esse lepidóptero-presa
(CAVALCANTI et al., 2000).
Logo, o conhecimento da nutrição de insetos entomófagos tem
aumentado muito nas últimas duas décadas, o qual tem coincidido
com a emergência de uma visão ecológica unificada da nutrição,
denominada de ecologia nutricional, que focaliza as interações da
nutrição, ecologia, comportamento e fisiologia. Segundo Thompson
(1999), a aplicação dessa proposição ao entendimento dos hábitos
alimentares e requerimentos nutricionais de adultos entomófagos,
por exemplo, tem levado ao uso de alimentos suplementares para
aumentar a eficácia desses insetos benéficos nos
agroecossistemas. A mesma perspectiva aplicada ao entendimento
da fisiologia e da nutrição da fonte de utilização e alvo para o
desenvolvimento de tecnologia de cultura in vitro para a criação de
parasitoides e predadores na ausência de seus hospedeiros e
presas, também, tem produzido resultados excelentes.
No caso de insetos predadores, a provisão da nutrição ótima é
acompanhada por uma interação ecológica tritrófica envolvendo a
entomofagia, a presa ou o segundo nível trófico e o primeiro nível
trófico, o alimento da presa e, muito frequentemente, a planta.
Assim, a coexistência de hábitos fitófagos e zoófagos em
Heteroptera toma grande importância com o reconhecimento dos
papéis exercidos por tais predadores como agentes de controle
biológico de pragas de importância econômica.
A maioria dos insetos é bastante específica quando escolhem
por seu alimento, incluindo os predadores, e mesmo predadores
generalistas manifestam uma hierarquia de preferência por
diferentes presas (SADEGHI; GILBERT, 1999). Então, surge uma
questão: o que determina se um inseto em particular se alimentará
de qualquer alimento? Segundo Gilbert (2005), a ideia de uma
comunidade interativa sugere que a resposta para essa questão
leva não meramente à disponibilidade e à adequabilidade do próprio
alimento, mas também à rede embutida na cadeia alimentar na qual
um relacionamento alimentar ou particular ocorre.
No caso de predadores, existem poucas diferenças entre as
exigências nutricionais e o que a presa fornece; como resultado dos
custos da captura da presa, o conteúdo da toxina da presa e os
riscos da mortalidade durante o forrageamento são provavelmente
mais importantes. Predadores generalistas respondem com ataque
predatório a todas as presas potenciais de tamanho apropriado que
revelam algumas características comuns muito simples, como, por
exemplo, o movimento. Eles atacam ampla faixa de presas
potenciais, independentemente de sua qualidade alimentar, e têm
que aprender quais presas são de alta e de baixa qualidade.
Também eles necessitam capturar a presa para serem capazes de
avaliá-la apropriadamente. Especialistas são seletivos antes da
captura da presa e mudam a preferência somente dentro de uma
extensão limitada, enquanto generalistas são inicialmente não
seletivos, mas se tornam incrivelmente seletivos como resultado da
experiência. Também, segundo Coll (1998), a maioria dos estudos
de interações entre predadores Heteroptera e plantas são limitados
a um pequeno número de gêneros pertencentes às famílias
Anthocoridade, Lygaeidae, Miridae, Nabidae, Pentatomidae e
Reduviidae e, normalmente, voltados às interações em sistemas
manejados.
Uma característica única de muitos heterópteros predadores é o
hábito de se alimentar de material de planta e isso é importante não
somente para sustentar o predador na ausência de presas, mas
também para aumentar o fitness do predador quando usado como
suplemento à dieta com presa. Ruberson e Coll (1998)
mencionaram que existem três linhas de pesquisa que precisam ser
exploradas com heterópteros predadores: a primeira está
relacionada à caracterização do seu impacto predatório na dinâmica
de sistemas agrícolas e naturais; a segunda requer elucidação de
aspectos da sua sistemática filogenética e ecologia geral, e a
terceira diz respeito ao desenvolvimento de métodos eficientes para
produção, comercialização e formas de liberação desses
predadores.
Assim, dentro desses vários parâmetros e com o crescente
interesse pelo uso do controle biológico de pragas, a presença de
predadores Heteroptera em ecossistemas natural e manejado, tendo
como presas várias espécies-praga de importância agrícola e
florestal, assim como o seu papel no controle natural, têm
influenciado na busca pela informação nutricional e ecológica de
alguns desses predadores, visando ao aumento e à otimização de
sua eficiência e à utilização como agentes de controle.
Habitat e distribuição
A fauna de predadores Heteroptera em agroecossistemas varia
grandemente na composição das espécies, assim como na
abundância relativa comparada a outros grupos de predadores.
Globalmente, heterópteros predadores parecem ser mais
abundantes em cultivos anuais no campo do que em cultivos de
hortaliças ou fruteiras. Entretanto, espécies dentro da família Miridae
podem ser mais bem representadas em cultivos arbóreos ou
perenes, como os de maçã e nozes. Espécies do gênero Orius
(Anthocoridae) parecem ocorrer em números significativos em
ampla variedade de cultivos, incluindo aqueles em condições de
campo, como cultivos anuais de hortaliças (tomate) e de fruteiras
(maçã e citrus), e também em muitos cultivos de hortaliças e
ornamentais em sistemas protegidos. Os antocorídeos são
encontrados em uma grande variedade de camadas ou extratos nos
ecossistemas naturais. Latin (2000) menciona que Orius spp. ocorre
principalmente no extrato denominado forb, o qual, de acordo com a
teoria de Lawton (1983), é de baixa complexidade estrutural,
composto por plantas sem vasos lenhosos, de estrutura simples e
floração anual, no qual se enquadra a maioria das plantas cultivadas
e invasoras. A diversidade de habitats dentro da categoria forb, na
qual a maioria das espécies de Orius é encontrada, provavelmente
reflete a sua adaptabilidade. Poucas espécies estão presentes na
categoria arbustiva e, menos ainda, sobre árvores.
Estudos têm demonstrado que o predador Orius insidiosus
(Say) é coletado nas culturas de milho (Zea mays), milheto
(Pennisetum glaucum), sorgo (Sorghum spp.), feijão (Phaseolus
vulgaris), girassol (Helianthus annuus), alfafa (Medicago sativa),
soja (Glycine max), crisântemo (Chrysanthemum spp.), tango
(Solidago canadensis) e cartamus (Carthamus tinctorius) e nas
plantas invasoras picão-preto (Bidens pilosa), caruru (Amaranthus
sp.), losna-branca (Parthenium hysterophorus) e apaga-fogo
(Alternanthera ficoidea). Orius thyestes Herring é encontrado nas
plantas invasoras picão-preto, caruru e apaga-fogo. Orius
perpunctatus (Reuter) e Orius sp. são coletados principalmente nas
plantas invasoras picão-preto, caruru e apaga-fogo, e no milho. Foi
constatado que muitas dessas plantas são reservatórios naturais
para esses predadores, em termos de habitat, abrigo, presas e
pólen, e que, se for manejado adequadamente o ambiente agrícola,
plantas cultivadas e invasoras podem promover a conservação de
várias espécies de Orius (SILVEIRA et al., 2003). No campo,
inflorescências de picão-preto são tidas como habitat para várias
espécies de tripes, além de possuírem pólen (BUENO, 2000;
SILVEIRA et al., 2005). A distribuição de plantas de fumo dentro de
casas de vegetação com plantio de tomate é importante para que o
percevejo predador Macrolophus caliginosus Wagner (Miridae)
possa se manter e migrar para as plantas de tomate, de modo a
controlar a mosca-branca (Bemisia spp.) (ARNÓ, 2000).
Assim, a abundância de predadores pode ser também
influenciada pela presença/ausência de certas plantas invasoras ou
de cobertura que contenham pólen, néctar floral ou extrafloral,
sementes e seiva. No entanto, é difícil separar a influência da
abundância da presa da disponibilidade de importantes recursos da
planta fornecidos pelas plantas associadas. Elkassabany et al.
(1996) verificaram que O. insidiosus foi coletado em várias plantas
invasoras quando estas estavam em floração e hospedando altas
densidades de tripes. Também foi observado por Silveira et al.
(2005) que diferentes espécies de Orius e tripes ocorrem
simultaneamente em diversas plantas no mesmo habitat, indicando
associações positivas e negativas entre esses organismos.
Predadores heterópteros como Anthocoridae e Geocoridae são
conhecidos por se alimentarem e se beneficiarem de néctar de
plantas de algodão. Segundo Butler et al. (1972), o néctar extrafloral
de plantas de algodão é rico em açúcares e contém um número de
aminoácidos, muitos dos quais essenciais para o crescimento e o
desenvolvimento de insetos. Inimigos naturais generalistas, isto é,
aqueles que se alimentam de uma variedade de espécies
herbívoras e frequentemente usam fontes alimentares alternativas,
como pólen e néctar, deverão especialmente se beneficiar da
diversificação de plantas graças às várias fontes alimentares
disponíveis nesses habitats (Figura 1). E muitos predadores
Heteroptera atacam uma ampla faixa de taxa e estágios de presas e
frequentemente se alimentam de material de planta. Portanto, se a
diversidade na comunidade de plantas promove o crescimento das
populações dos predadores, é esperado que esse grupo de inimigos
naturais seja mais abundante em habitats diversos do que naqueles
mais simples.
Figura 1. (A) Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae)

exercendo fitofagia em folha de Eucalyptus urophylla; (B) Adulto de
Orius insidiosus (Heteroptera: Anthocoridae) alimentando-se de
tripes em folha de roseira.
Foto A: José Cola Zanuncio
Foto B: Bruno Freitas de Conti
Também o tamanho das espécies de heterópteros predadores

parece ter influência na sua distribuição em agroecossistemas.
Adultos desses predadores apresentam variação no tamanho do
corpo entre 2 mm e 10 mm, sendo que as espécies de Orius
(Anthocoridae) estão entre as menores (< 2 mm de comprimento) e
as maiores estão entre os Pentatomidae e Reduviidae, usualmente
excedendo os 10 mm. Espécies maiores (> 10 mm) são menos
abundantes em agroecossistemas do que aquelas de menor
tamanho, como antocorídeos e Nabidae.
Vários fatores ecológicos podem influenciar a escolha de
habitat e a abundância relativa dos heterópteros predadores em
muitos ecossistemas e, particularmente, em agroecossistemas.
Melhor conhecimento desses fatores poderá aumentar nossa
habilidade para o incremento de populações endêmicas desses
predadores indiretamente através de estratégias práticas como
modificação do habitat, evidenciando, assim, o papel que eles
desempenham em termos de agentes de controle biológico.
Características alimentares
O alimento afeta a distribuição, a abundância e os aspectos
biológicos, como fecundidade, longevidade e taxas de
desenvolvimento de Heteroptera predadores (MOLINA-RUGAMA et
al., 2001). A manutenção de populações desses inimigos naturais,
em habitats com escassez de presas, depende da sua capacidade
de alocar recursos energéticos para atividades específicas
(LEGASPI; LEGASPI JUNIOR, 1998). Em baixa disponibilidade de
presas, a energia deve ser racionada para a reprodução, pois, do
contrário, reduzirá a sobrevivência e a capacidade de permanência
desses predadores nesses agroecossistemas. Dessa forma,
Heteroptera predadores reduzem o esforço reprodutivo para
favorecer sua longevidade (WIEDENMANN; O’NEIL, 1990;
LEGASPI et al., 1996; MOURÃO et al., 2003). Esse fenômeno,
segundo Stearns (1994), é conhecido como trade-off fisiológico, que
consiste na necessidade de um organismo alocar a energia para
dois ou mais processos que competem diretamente, entre si, por
recursos limitados dentro de um mesmo indivíduo. Existem pelo
menos 45 tipos de trade-offs, dos quais os mais estudados são a
reprodução e a sobrevivência (longevidade), as reproduções atuais
e futuras, reprodução atual e crescimento e reprodução atual e
condições fisiológicas.
A ocorrência de trade-off em predadores Heteroptera favorece a
utilização desses predadores em programas de controle biológico de
pragas, por permitir sua permanência no ambiente por maior
período de tempo em escassez de presas ou em condições
ambientais adversas (LEGASPI; LEGASPI JUNIOR, 1998). Os
trade-offs mais comuns para esses predadores estão entre
longevidade versus fecundidade (Molina-RUGAMA et al., 2001;
MOURÃO et al., 2003) e oviposição versus conteúdo de lipídios
(LEGASPI et al., 1996; LEGASPI; LEGASPI JUNIOR, 1998).
O trade-off entre longevidade e fecundidade foi estudado para o
predador Podisus rostralis (Stål) sob diferentes intervalos de
alimentação, com larvas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera:
Tenebrionidae) durante 24 horas a cada1, 2, 4, 8 e 16 dias. O
período de oviposição e os números de posturas, ovos, ovos por
postura e de ninfas apresentaram correlação linear negativa com o
aumento do intervalo de alimentação, mas a longevidade desse
predador não foi afetada, sugerindo trade-off com a longevidade, a
qual foi mantida à custa da reprodução (MOLINA-RUGAMA et al.,
1998). De forma semelhante, Podisus maculiventris (Say) teve
menor reprodução e longevidade inalterada quando esse predador
teve escassez alimentar de larvas de T. molitor (WIEDENMANN;
O’NEIL, 1990). P. nigrispinus (= Podisus sagitta) teve resposta
semelhante com baixa disponibilidade de larvas de Galleria
mellonella (L.) (Lepidoptera: Pyralidae) (De CLERCQ; DEGHEELE,
1992). Além disso, o fornecimento de larvas de T. molitor, para
fêmeas de Supputius cincticeps (Stål) durante 24 h a cada 1, 2, 4, 6
ou 8 dias, reduziu a porcentagem de fêmeas com posturas, o
período de oviposição e o número de posturas, de ovos e de ninfas
com o aumento do intervalo sem presa. No entanto, a longevidade
desse predador não foi afetada com trade-off característico entre
longevidade e fecundidade (MOURÃO et al., 2003).
Fêmeas do predador P. maculiventris apresentaram trade-offs
entre oviposição e conteúdo de lipídios, com maior conteúdo de
lipídios no corpo gorduroso e menor oviposição em escassez de
presas (LEGASPI; O’NEIL, 1994; LEGASPI et al., 1996). Em regiões
temperadas, o predador O. insidiosus passa o inverno como adulto,
semelhante à maioria dos predadores Heteroptera, em diapausa
reprodutiva (RUBERSON et al., 1991; 1998; Van den MEIRACKER,
1994). Sua condição de diapausa é mais rapidamente reconhecida
em fêmeas, as quais apresentam estruturas reprodutivas
grandemente reduzidas (desenvolvimento ovariano reduzido) e
corpos com maiores teores de gordura. Segundo Ruberson et al.
(2000), fêmeas de Anthocoridae acumulam mais lipídios do que os
machos, o que pode contribuir para maior longevidade entre elas.
Assim, o conteúdo de lipídios no corpo gorduroso de insetos
desempenha papel na alocação de reservas de energia por ser
fonte de energia metabólica armazenada, em longo prazo, para
esses insetos (DOWNER, 1985). Dessa forma, um alto conteúdo de
lipídios no corpo gorduroso de percevejos predadores indica
processo de conservação de energia em condições desfavoráveis
(LEGASPI et al., 1996).
Evolução de herbivoria e carnivoria

Entre os fatores que afetam o ciclo de vida de um inseto estão a
variação na qualidade e a disponibilidade do alimento, que ocorrem
no âmbito individual, de espécie ou interespecífico. Tal variabilidade
pode ter efeitos profundos na evolução do histórico de vida dos
insetos (DENNO; DINGLE, 1981). Um predador generalista é capaz
de atacar diversas espécies de presas durante seu ciclo de vida,
tendo, assim, probabilidade de alteração das diferentes
características biológicas, dependendo da espécie de presa
consumida.
Também, no caso dos insetos predadores, a habilidade para
sobreviver com pequenas quantidades de alimento é crítica sob
condições de escassez. Alguns predadores podem reduzir a sua
oviposição e as taxas de alimentação para sobreviver a baixas
densidades de presas; assim, a energia não seria gasta na procura
da presa e a progênie subsequente encontraria presa suficiente
para o seu desenvolvimento. Esse predador é capaz de aumentar a
sua alimentação e oviposição após um período de falta de alimento;
consequentemente, tem sua sobrevivência aumentada e fica mais
tempo no ambiente de sua presa quando em baixas densidades da
presa (CHUA; MIKIL, 1989). O processo de seleção natural molda
as estratégias de um histórico de vida de um organismo para
maximizar a reprodução em um dado conjunto de condições
ambientais. O pentatomídeo predador P. maculiventris não tem que
se alimentar de presas para produzir ovos. E uma vez que as presas
são encontradas, a energia proveniente desse encontro pode ser
usada para aumentar a população do predador (WIEDENMANN et
al., 1996).
Uma espécie pode adotar uma estratégia selecionada de r, K ou
A e procurar pelo balanço entre sobrevivência e reprodução, de
acordo com os fatores do ambiente e os limites de sua fisiologia.
Esses processos de adaptação e sobrevivência têm papel central no
entendimento de como a evolução trabalha, segundo Legaspi e
Legaspi Junior (1998). O comportamento de alimentação
proporciona excelente foco para investigar a integração das
influências internas e externas do comportamento e suas
consequências, tais como efeitos no ciclo de vida tanto em escala
imediata como evolucionária.
Predadores Heteroptera podem exercer a fitofagia por
adaptações no aparelho bucal e no complexo enzimático digestivo.
Eles podem ter evoluído de fitófagos sugadores de seiva que
perderam a membrana peritrófica e adquiriram membranas
perimicrovilares para assegurar uma absorção eficiente de dietas
diluídas à base de aminoácidos (TERRA, 1991). A presença de
enzimas como pectinases e amilases, comuns em percevejos
fitófagos, em alguns predadores Heteroptera, mostra a adaptação
desses insetos para se alimentar de tecidos vegetais (COHEN,
1996). Isso é importante, pois tecidos vegetais possuem ampla
variedade de nutrientes disponíveis aos insetos, como amido e
lipídios armazenados no mesófilo foliar, e altas concentrações de
açúcares e baixos teores de proteínas e aminoácidos nos tubos
crivados do floema (GIAQUINTA, 1983), enquanto o xilema
apresenta, na seiva, aminoácidos, vitaminas, minerais e mais de
98% de água (BRODBECK et al., 1990).
A utilização de radiomarcador identificou os locais de
alimentação na planta (floema, mesófilo ou xilema) por O.
insidiosus. A água foi a principal substância obtida por esse
predador em plantas de soja a partir do xilema, embora tenha,
também, reduzida ingestão de amido, açúcares e aminoácidos do
mesófilo foliar. No entanto, a alimentação no mesófilo foliar pode ter
sido subestimada pelo fato de a passagem de cloroplastos ser
limitada pelo diâmetro reduzido do canal alimentar de O. insidiosus
e a comprovação da alimentação no mesófilo foliar de plantas de
soja ter sido baseada na presença de cloroplastos no intestino
desse predador (ARMER et al., 1998).
A evolução de herbivoria e de carnivoria em Heteroptera é
controversa. Cobben (1979) sugere que a carnivoria foi o estilo de
vida ancestral, enquanto Sweet (1979) argumenta que formas
ancestrais foram fitófagas. Apesar disso, a predominância e a
importância da carnivoria em Heteroptera são bem estabelecidas, e
a fitofagia provavelmente tem contribuído para a abundância de
alguns grupos de heterópteros predadores. Aqueles que habitam
muitos sistemas agrícolas, particularmente cultivos anuais,
encontram extrema variação temporal e espacial na abundância de
presas (WIDENMANN; O’NEIL, 1990). Assim, adaptações de
espécies de predadores que permitem subsistência sob tais
condições variáveis possibilitam o sucesso dessas espécies em
sistemas de cultivos anuais. Wiedenmann e O’Neil (1992) sugerem
que certos predadores têm apresentado comportamento de busca
de presas e estratégias de ciclo de vida que permitem a eles
sobreviverem e se reproduzirem quando as presas são escassas. A
fitofagia é provavelmente uma característica adaptativa em tais
circunstâncias.
Entre os Heteroptera, os Cimicomorpha, que são predadores,
têm uma herança ininterrupta e mais longa de predação do que os
seus parceiros Pentatomomorpha, os quais evidentemente são
relacionados como predadores, mas provenientes de famílias
predominantemente com hábitos fitófagos. Dessa maneira, insetos
predadores das duas infraordens apresentam algumas diferenças
bastante acentuadas, as quais refletem diferenças no seu histórico
evolucionário (COHEN, 1998) (Tabela 1). A evolução da predação
em Arthropoda de hábitos terrestres é rica com exemplos de
mudanças nos hábitos tróficos de fitófagos para predadores e vice-
versa. E isso é bastante notável em Heteroptera, em parte,
resultado de características especiais do aparato de alimentação
(COHEN, 1990) e do trato alimentar (GOODCHILD, 1966). Melhor
compreensão é vista em Geocorizae, a qual reúne Cimicomorpha
(com famílias predominantemente carnívoras) e Pentatomomorpha
(com famílias fitófagas). Entretanto, a família Miridae
(Cimicomorpha) consiste principalmente de representantes que se
alimentam de plantas, com somente entomófagos facultativos
(Lygus spp., WHEELER, 1977) e poucos predadores obrigatórios (p.
ex., Deraeocoris spp.). A maioria das famílias em Pentatomomorpha
consiste de fitófagos, com poucas incursões em predação, como em
Acanthosomatinae e Asopinae na família Pentatomidae. Entre os
Lygaeidae, os quais normalmente se alimentam de sementes (ou de
seiva), estão os Geocorinae, os quais têm habito predatório, alguns
com hábitos facultativos, ou seja, alimentam-se de plantas.
Tabela 1. Relação evolucionária e taxonômica de Heteroptera.

Heteroptera
Formas onívoras, habitantes do litter, envolvem alimentação por ruptura e

penetração
Grupos terrestres
Pentatomomorpha Cimicomorpha
Alimentação pelo estilete disposto em uma bainha,

em seiva, e por ruptura e penetração em sementes ou
Carnívoros
presas; habilidade para secretar uma bainha ou borda
salivar onde o estilete é retido; fitófagos
Estilete com
bainha ou borda Retorno à
Pentatomidae Lygaeidae salivar presente alimentação
em algumas em plantas
espécies
Formas
Carnívoros predatórias Miridae
Anthocoridae
Asopinae Geocorinae Nabidae
Reduviidae
Fonte: Cohen (1998).
Com relação ao manuseio, Cimicomorpha tem um tempo de

manuseio da presa mais curto e enzimas salivarias e venenos mais
potentes do que os de Pentatomomorpha. Os primeiros apresentam
glândula vesicular acessória, a qual pode promover diluição mais
eficiente e redução na viscosidade do que aquela obtida pelos
Pentatomomorpha, já que neste último faltam vesículas nessa
glândula. Assim, os Cimicomorpha parecem ser mais avançados
bioquímica e fisiologicamente para a utilização mais rápida da presa
do que os Pentatomomorpha.
A onivoria, quando uma espécie se alimenta de dois ou mais
níveis tróficos, é comum para os insetos predadores,
particularmente nos Heteroptera (Figura 1). Essa condição fornece
flexibilidade ecológica por oferecer recursos complementares para
que sobrevivam quando os recursos em um nível trófico for de baixa
qualidade ou indisponíveis. Estudos indicam que, se alimentando de
mais de um nível trófico, representantes da família Geocoridae
obtêm recursos complementares que permitem a esses onívoros
sobreviver quando recursos de um nível trófico são de baixa
qualidade (por exemplo, pulgões) ou quando recursos de um nível
trófico são totalmente indisponíveis (por exemplo, a presa). Assim,
segundo Eubanks e Denno (1999), a dinâmica de insetos onívoros é
mais intimamente associada com a variação em suas plantas
hospedeiras e não com mudanças na densidade de suas presas.
Insetos onívoros parecem perseguir recursos em níveis tróficos
inferiores e dos quais eles se alimentam, nesse caso, as plantas, e
não em recursos superiores na cadeia alimentar (exemplo, a presa).
A maioria das espécies conhecidas de predadores da família
Anthocoridae tem o hábito predatório, predam pequenos insetos,
como tripes, cochonilhas, pulgões, psilídeos, ácaros e ovos de
vários insetos, particularmente ovos de Lepidotera. Espécies de
Orius são bastante vorazes em todos os estágios de
desenvolvimento ativo, descobrindo suas presas pelo tato e pela
visão; e a antena é a região mais sensível do corpo (MALAIS;
RAVENSBERG, 2003). Esse hábito predatório é bem conhecido,
entretanto não ocorre o mesmo com o de alimentação em plantas
que é pouco documentado. Em algumas espécies de Orius tem sido
demonstrado o consumo de pólen (SALAS-AGUILAR; EHLER,
1977; ARMER et al., 1998), embora a evidência seja de que o pólen
funciona como um alimento alternativo na escassez de presas e que
esse hábito é facultativo na maioria das espécies do gênero.
Assim, a característica onívora (fitofagia e fenômeno trade-off
fisiológico) de muitos heterópteros predadores pode ser considerada
como uma estratégia adaptativa para a manutenção das populações
dos predadores no campo, quando a população de presas é
escassa (COCUZA et al., 1997; EUBANKS; DENNO, 1999),
permitindo que se estabeleçam no cultivo antes das pragas
(ALBAJES; ALOMAR, 1999). Também revela a especialização
desses organismos em permanecerem em agroecossistemas com
baixa disponibilidade de alimentos. Como o pólen e o néctar são
fontes de aminoácidos e açúcares, muitas vezes, dieta básica e
essencial para a maturação de ovos, tornam os predadores onívoros
mais capazes de explorar o ecossistema e sobreviver naturalmente
quando os recursos alimentares se tornam escassos. No entanto,
deve-se também considerar que a fitofagia pode apresentar
implicações negativas, pois alguns predadores Heteroptera podem
ser vetores de agentes fitopatogênicos (HARRIS; MARAMOSCH,
1990), causar algum dano à planta (MALAIS; RAVENSBERG, 2003)
ou ser prejudicados por plantas resistentes (PFANNENSTIEL;
YEARGAN, 1998).
A ingestão de material de plantas pode aumentar as taxas de
desenvolvimento e de reprodução de mirídeos facultativos.
Entretanto, ao se alimentar de sucos de plantas, podem ocorrer
implicações negativas para o controle biológico se a alimentação
resultar em perdas econômicas. Malausa e Trottin-Caudal (1996)
relataram que M. caliginosus somente causa marcas de alimentação
no fruto de tomate a densidades extremas, sendo, então,
considerados inofensivos para o cultivo. Sampson (1996) e Van
Schelt et al. (1996) referiram dano de M. caliginosus em botões
florais de tomate-cereja e gérbera quando a presa está em baixa
densidade no final do cultivo. Marcas de alimentação em frutos de
tomate por Dicyphus tamaninii Wagner e Dicyphus errans Wolff têm
sido relatadas em baixas densidades de presas. Entretanto, nunca
foram observados efeitos causados por D. tamaninii Wagner e M.
caliginosus sobre o crescimento vegetativo de tomates após 8 anos
de uso no campo de um programa de MIP baseado na conservação
desses dois mirídeos. Além disso, nenhum dano em frutos de
pepino por D. tamaninii foi observado em experimentos em campo e
em gaiolas, a despeito das altas taxas de presa para predador.
Não se pode generalizar sobre a habilidade de heterópteros
predadores subsistirem como herbívoros. Por exemplo, a habilidade
para completo desenvolvimento somente em alimento vegetal indica
a importância potencial da fitofagia; entretanto, a inabilidade para se
desenvolver em somente um tipo de planta pode não descrever
completamente a extensão na qual o predador pode utilizar a
fitofagia durante o seu ciclo de vida. Alguns predadores podem
necessitar de uma combinação de espécies de plantas ou
componentes da planta (néctar, pólen, sementes) para obter os
nutrientes essenciais para crescimento, desenvolvimento ou mesmo
reprodução.
Mecanismo de alimentação
O mecanismo de alimentação de Heteroptera está entre os
mais especializados dos artrópodes. Esse mecanismo é do tipo não
refluxo, no qual enzimas digestivas são originadas de glândulas
salivares e injetadas dentro da presa para iniciar uma série de ciclos
caracterizados pelo fluxo de um único caminho, ou seja, vindo da
presa para dentro do intestino, onde a digestão é completada. O
tempo de manuseio da presa é um importante fator na resposta
funcional dos predadores (HASSEL, 1978) e, portanto, é um
determinante do impacto ecológico desses predadores.
A predação está presente em ambas as infraordens de
Heteroptera terrestres, Pentatomomorpha e Cimicomorpha, e o
tempo de manuseio da presa é mais curto entre os últimos do que
para os Pentatomomorpha de tamanhos similares. Essa relação é
verdadeira para ambos os sexos e é atribuída às diferenças na
cinética das suas enzimas digestivas. Proteinases, amilases, lipases
e fosfolipases salivares são encontradas em ambas as infraordens,
mas proteinases isoladas de Cimicomorpha têm taxas maiores de
atividade, enquanto amilases são mais consistentemente presentes
em Pentatomomorpha. Hialuronidases são relatadas somente na
saliva de Cimicomorpha. Bainhas alimentares (orla alimentar) são
produzidas por Cimicomorpha incluindo indivíduos de
Anthocoridade, Nabidae e Reduviidae, mas não em Miridae
(COHEN, 1998).
Frequentemente, entre os heterópteros predadores, somente
uma porção da parte nutricional da presa é ingerida, fenômeno
conhecido como consumo parcial da presa (LUCAS, 1985). Porém,
embora as presas sejam consumidas parcialmente, esses
predadores são altamente eficientes na extração de nutrientes da
presa, com ingestão e absorção maiores que 80% e 90%,
respectivamente, do que eles ingerem. A base disso é a digestão
extraoral, que permite a seleção de estruturas específicas da presa,
ricas em nutrientes. A eficiência é aumentada, segundo Cohen
(1998), tanto pelo movimento de precisão dos estiletes, em que
estruturas sólidas são dilaceradas, como por injeção de enzimas
que atacam substratos específicos, tais como proteínas, lipídios,
polissacarídeos e ácidos nucleicos. A especificidade de tais enzimas
garante que somente certas estruturas da presa serão liquefeitas,
diluídas e sugadas pelo canal alimentar e prontas para a ingestão
pelo predador.
Heterópteros predadores aumentam a sua alimentação
injetando enzimas digestivas em locais específicos da presa. Esses
predadores apresentam a chamada preparação da presa, uma vez
que fazem a sua liquefação (KASPARI, 1990). A taxa total de
digestão-ingestão é de 25 µL (25 mg)/h (COHEN; TANG, 1997);
entretanto, a ingestão real deve ser muito mais rápida do que isso
porque essa observação inclui o tempo gasto para liquefação e
digestão da presa. A proporção exata de material sólido/água
durante a ingestão não é conhecida, mas medida na composição do
alimento, durante vários estágios de alimentação, por heterópteros
predadores, indica concentrações de sólidos variando ao redor de
50% (COHEN, 1998). Esses predadores aplicam a secreção salivar
estritamente na parte externa da parede do corpo da presa, onde
permanece como uma borda ou orla salivar que cola a ponta do
lábio no lado externo da cutícula da presa. Essa borda ou orla
salivar era conhecida como estruturalmente associada com insetos
que se alimentam de plantas, sendo, assim, característica exclusiva
de Pentatomomorpha. No entanto, essa composição foi também
observada em predadores de três famílias de Cimicomorpha
(Anthocoridae, Nabidae e Reduviidae) (COHEN, 1990), mas não é
observada, como dito anteriormente, na família Miridae. Existe,
então, no ato alimentar dos predadores succívoros, a produção de
uma borda ou orla salivar que auxilia na apreensão da presa,
fixando o lábio do hemíptero ao exoesqueleto da presa. Essa borda
ou orla salivar nos fitossuccívoros se estende até o interior da
planta, formando uma bainha para facilitar ou dar desenvoltura aos
estiletes no ato da alimentação.
Fitofagia
Várias observações no campo sugerem que por meio do
estágio adulto insetos predadores usam amplamente as plantas
como a principal fonte de nutrição (espécies não predadoras no
estágio adulto) ou como nutrição suplementar (espécies predadoras
no estágio adulto) (THOMPSON, 1999). Em uma perspectiva
evolucionária, é tentador especular sobre os benefícios da planta
em providenciar alimentos que são acessíveis aos predadores de
artrópodes.
No caso dos heterópteros predadores, embora estejam entre as
espécies de predadores mais abundantes em muitos sistemas
agrícolas, existe ainda um entendimento rudimentar sobre a biologia
e a ecologia da maioria das espécies em agroecossistemas. É certo
que a literatura é repleta de observações de espécies predadoras
que se alimentam de plantas ou algum material vegetal, mas esse
fenômeno somente tem sido estudado com algum detalhe em certos
grupos de Heteroptera. No geral, a fitofagia é considerada um
importante fator que permite a esses predadores colonizar cultivos
antes da chegada da praga, e possibilita a sobrevivência durante os
períodos em que a presa é escassa. Cabe salientar que o alimento
vegetal pode também representar importante complemento para
uma dieta carnívora.
A capacidade de uso de material vegetal, além do consumo de
presas, representa um aspecto interessante no hábito alimentar de
predadores Heteroptera (EUBANKS; DENNO, 1999; COLL;
GUERSHON, 2002; EVANGELISTA JUNIOR et al., 2003, 2004;
ZANUNCIO et al., 2004). Dessa forma, esses inimigos naturais são
considerados onívoros por se alimentarem em mais de um nível
trófico. No entanto, a alimentação exclusiva sobre plantas não
permite que a maioria dos Heteroptera predadores alcance a fase
adulta (NARANJO; GIBSON, 1996; LEMOS et al., 2001). Isso
mostra que a alimentação em presas é essencial para esses
inimigos naturais completarem seu ciclo de vida, por isso,
denominados zoofitófagos, sendo a zoofitofagia uma forma especial
de onivoria (COLL, 1998; COLL; GUERSHON, 2002; LALONDE et
al., 1999). Alguns estudos têm demonstrado que algumas espécies
de Orius, embora possam se alimentar da planta, não podem
sobreviver inteiramente sem alimento animal. O. insidiosus, tendo se
alimentado de plantas de milho, resultou em desenvolvimento, mas
gerou fêmeas inférteis; Orius vicinus (Ribaut) originou adultos de
menor tamanho e com alterações estruturais (ASKARI; STERN,
1972).
Existem pelo menos três explicações funcionais para a
utilização de plantas por insetos zoofitófagos: a) equivalência – a
planta fornece nutrientes suficientes para substituir o tecido animal
quando este é escasso; b) facilitação – a planta fornece algum
componente nutricional que auxilia a carnivoria; e c) independência
– a planta fornece nutrientes essenciais não disponíveis nos tecidos
animais (GILLESPIE; McGREGOR, 2000).
Assim, estudos têm demonstrado que os benefícios da fitofagia
são específicos para cada espécie e dependentes da idade do
predador, da qualidade da presa e dos componentes da planta na
dieta. Naranjo e Gibson (1996) sugerem que espécies das famílias
Anthocoridae e Miridae podem ser os únicos heterópteros
predadores capazes de substituir inteiramente a fitofagia pela
carnivoria. Porém, outros estudos têm demonstrado que, embora a
maioria dos heterópteros predadores faça uso da alimentação em
recursos provenientes de plantas, não existe dúvida de que a
carnivoria seja o principal nicho alimentar de muitas espécies desse
grupo de predadores. Naranjo e Gibson (1996) analisaram várias
espécies de heterópteros predadores e concluíram que os
antocorídeos O. insidiosus e Orius tristicolor White podem ser os
únicos entre esses predadores que apresentam a habilidade para o
completo desenvolvimento ninfal em dietas à base de plantas.
Entretanto, também salientam que a adição de presas como tripes,
ácaros ou ovos de Lepidoptera à dieta de feijão-verde ou pólen
reduziram o tempo de desenvolvimento em 22% e 29%,
respectivamente. Essas duas espécies de Orius completaram seu
desenvolvimento em vagens de feijão, mas apresentaram alta
mortalidade (SALAS-AGUILAR; EHLER, 1977; RICHARDS;
SCHMIDT, 1996).
Também a sobrevivência de antocorídeos pode ser aumentada
grandemente com dieta à base de presas. Nesse contexto, é
importante salientar que a qualidade da presa é bastante
importante, talvez mais para os adultos dos predadores do que para
as suas ninfas. A fecundidade de alguns predadores do gênero
Orius é aumentada quando presas são adicionadas, em especial
ovos de Lepidoptera (MENDES; BUENO, 2001; MENDES et al.,
2005b; CARVALHO et al., 2005a, b), à dieta à base de plantas
(pólen), e a fecundidade e a longevidade reduzidas quando o pólen
sozinho foi suplementado com tripes. Hulshof e Linnamaki (2002)
concluíram que o pólen de pinus e os ovos de Anagasta kuehniella
(Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) preencheram os requerimentos de
alimento alternativo para O. laevigatus em condições de laboratório;
esses alimentos deram suporte à fecundidade do predador mesmo
na ausência do tripes como presa e também tiveram efeito positivo
ou nenhum efeito sobre a sua taxa de predação.
Segundo Van den Meiracker (1999), a taxa de oviposição de O.
insidiosus aumentou com a densidade da presa (ovos de A.
kuehniella) até atingir um platô. Fêmeas desse predador
alimentadas com ovos de A. kuehniella colocaram cerca de nove
vezes mais ovos (195,3 ovos) do que aquelas alimentadas com
Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) (20 ovos), e três
vezes mais ovos do que aquelas alimentadas com Caliothrips
phaseoli (Hood) (Thysanoptera: Thripidae) (70 ovos) (MENDES et
al., 2002). Ovos de Helicoverpa zea (F.) (Lepidoptera: Noctuidae)
foram nutricionalmente superiores do que o pulgão Acyrthosiphon
pisum (Harris) (Homoptera: Aphididae) como presa ao predador
Geocoris punctipes (Say). Esse predador sobreviveu quatro vezes
mais quando se alimentou de ovos do que de pulgões; e somente
aqueles indivíduos que se alimentaram de ovos completaram o
desenvolvimento e atingiram o estágio adulto (EUBANKS; DENNO,
2000).
Tal relação entre densidade ou qualidade da presa e
fecundidade é comumente encontrada em artrópodes predadores e
em vários outros predadores Heteroptera, como Anthocoris
confusus Reuter (EVANS, 1976) e P. maculiventris (LEGASPI;
O’NEIL, 1994). Em um modelo simples, Beddington et al. (1976)
descreveram a relação entre alimento ingerido e fecundidade. Eles
assumiram que, abaixo de certo limite, todo o alimento ingerido é
alocado para a manutenção do metabolismo e que a energia
excedente acima desse limite é linearmente relacionada à
fecundidade. Mendes et al. (2002) verificaram que o tipo de presa
tem um efeito diferencial no tempo de desenvolvimento dos
diferentes estádios de O. insidiosus e que a fecundidade também é
diretamente influenciada pela qualidade de sua dieta.
Por sua vez, a extensão de qual parte ou recurso da planta
pode ser usada como fonte de nutrientes varia taxonomicamente.
Alguns representantes da família Anthocoridade podem completar o
desenvolvimento ninfal e se reproduzir tendo somente o alimento de
plantas, embora em uma extensão limitada. Naranjo e Gibson
(1996) verificaram a característica onívora do gênero Orius e
observaram que estes são capazes também de se alimentar de
pólen de diferentes plantas e de atuar ocasionalmente como
sugadores. Entretanto, de acordo com Loomans et al. (1995), uma
prova ocasional com o rostro não é prejudicial às plantas e tal
comportamento do predador, provavelmente, serve para obtenção
de água, já que este não é capaz de sobreviver somente do tecido
da planta.
Vários predadores das famílias Lygaeidae, Miridae e
Pentatomidade podem desenvolver-se nos seus vários estádios em
certos alimentos de plantas e alguns predadores pentatomídeos não
exigem alimento no primeiro ínstar. Em contrapartida, mesmo que
algumas espécies das famílias Nabidae e Reduviidade possam
extrair umidade e nutrientes úteis de certas plantas, sua habilidade
para fazê-lo é relativamente limitada.
Assim, a qualidade do alimento da planta também influencia
significativamente a extensão na qual a fitofagia pode ser usada
para suportar tanto o desenvolvimento como a sobrevivência. O
predador G. pallens pode desenvolver-se até o quinto ínstar e a
sobrevivência do adulto é aumentada aproximadamente quatro
vezes em néctar de algodão; entretanto, com seiva da folha do
algodão não ocorre desenvolvimento a partir do primeiro ínstar. Já
G. punctipes se desenvolveu até o quinto ínstar em feijão-verde ou
semente de girassol, mas poucos indivíduos se desenvolveram até
mesmo no segundo ínstar, quando se alimentaram de folhas de
soja, e nenhum desenvolvimento ocorreu em folhas de algodão.
Seiva de folha de algodão também foi de pouco ou nenhum valor
nutritivo para representantes de Nabidade e Reduviidade, embora
pólen e sementes de girassol ou feijão-verde possam garantir a sua
sobrevivência por semanas.
O pentatomídeo Brontocoris tabidus (Signoret) parece ser o
percevejo predador que é melhor beneficiado com o suplemento de
plantas (Figura 1A). A sobrevivência da fase ninfal e o peso de
fêmeas desse predador foram maiores com mudas de Eucalyptus
urophylla, E. camaldulensis ou E. grandis e pupas de Tenebrio
molitor L. do que apenas com pupas de T. molitor. Além disso, B.
tabidus teve maiores números de ovos e de ninfas por fêmea e
maior viabilidade de ovos com mudas de E. urophylla e pupas de T.
molitor do que apenas com pupas de T. molitor (ZANUNCIO et al.,
2000), mostrando a importância de material vegetal na produção
massal desse predador. Além disso, esse predador teve maior
sobrevivência ninfal e peso de fêmeas com plantas de E. cloeziana
e pupas de T. molitor e maior número de posturas por fêmea, de
ovos por postura, de ovos por fêmea, de ninfas por fêmea e de
ninfas por postura do que apenas com pupas de T. molitor. De forma
semelhante, B. tabidus apresentou maior número de posturas por
fêmea, de ovos e ninfas por postura, de ovos e ninfas por fêmea e
maior porcentagem de eclosão de ninfas com plantas de E.
cloeziana ou Psidium guajava e pupas de T. molitor do que apenas
com pupas de T. molitor (MEDEIROS et al., 2003).
A alimentação em mudas de E. urophylla e em larvas de Musca
domestica L. (Diptera: Muscidae) aumentou a sobrevivência da fase
ninfal e o peso de ninfas de quinto estádio e de fêmeas de P.
nigrispinus do que com apenas larva de M. domestica (ZANUNCIO
et al., 2002). Ademais, o fornecimento de plantas de algodoeiro ou
tomateiro e pupas de T. molitor aumentaram a sobrevivência da fase
ninfal, o peso de machos e fêmeas, a taxa diária de oviposição, o
número de ovos e ninfas por fêmea e as taxas líquida de reprodução
(R0) e infinitesimal de aumento populacional (rm) de P. nigrispinus
(OLIVEIRA et al., 2002). De forma semelhante, o suplemento de
folhas de algodoeiro e larvas de Alabama argillacea (Hueb.)
(Lepidoptera: Noctuidae) e água aumentou o peso de adultos, o
período de oviposição e o número de posturas e de ovos por fêmea
de P. nigrispinus (LEMOS et al., 2001).
Embora a seiva da planta seja necessária para a população de
M. caliginosus se desenvolver bem, ela é insuficiente para o
completo desenvolvimento de uma população. Quando fêmeas são
alimentadas somente com seiva colocam poucos ovos e as ninfas
(se similarmente privadas de presas) não sobrevivem (MALAIS;
RAVENSBERG, 2003). Assim, não se pode generalizar sobre a
habilidade de heterópteros predadores subsistirem como herbívoros.
Por exemplo, a habilidade desses predadores para completar
desenvolvimento somente sobre alimento de planta sinaliza a
importância potencial da fitofagia; entretanto, a não habilidade para
se desenvolver em somente um tipo de planta pode não descrever
inteiramente a extensão para a qual o predador pode utilizar fitofagia
durante o seu ciclo de vida. Alguns predadores podem necessitar de
uma combinação de espécies de plantas ou componentes da planta
(néctar, pólen, sementes) para obter os nutrientes essenciais para
crescimento, desenvolvimento ou mesmo reprodução. O suprimento
alimentar vegetal pode ser essencial para o desenvolvimento e
reprodução de predadores que predam presas de baixa qualidade,
mas pode ter efeito de menor valor nos parâmetros do ciclo de vida
daqueles que se alimentam de presas de alta qualidade, como ovos
de insetos.
A importância da fitofagia é provavelmente melhor medida
como um complemento ao alimento composto pela presa porque a
maioria dos heterópteros predadores regularmente se alimenta de
uma mistura de presas e de alimento vegetal na natureza. Mas é
óbvio também que a polifagia tem papel central na história de vida e
na ecologia populacional de predadores Heteroptera.
Interação planta e predadores

Na interação predador–planta, os predadores Heteroptera
podem sofrer efeitos diretos e indiretos das plantas em termos de
alimentação e abrigo ou habitat. Esses efeitos são advindos das
características das plantas sobre os predadores em relação à sua
distribuição pela planta, oviposição, comportamento de busca ou
forrageamento, local do habitat da presa, sobrevivência e
abundância. Segundo Coll (1998), toda a informação com relação
aos efeitos das plantas sobre os predadores Heteroptera poderá ser
usada para: a) aumentar a atividade e eficiência de populações de
predadores que ocorrem naturalmente por meio da diversificação de
plantas; b) maximizar a compatibilidade da atividade desses
predadores e outras medidas de controle de pragas (particularmente
aquelas referentes às práticas culturais e à resistência de plantas);
c) desenvolver protocolos de amostragens efetivos; d) aumentar a
taxa de estabelecimento de espécies produzidas massalmente e
aquelas exóticas introduzidas (por meio da seleção de locais de
liberação com recursos apropriados como abrigo e oviposição); e)
criação massal de percevejos heterópteros predadores; e f) avaliar
os riscos potenciais associados às liberações aumentativas de
predadores Heteroptera (dano na planta e transmissão de
fitopatógenos, entre outros).
Arquitetura da planta
A arquitetura da planta, sua superfície e textura frequentemente
influenciam a diversidade e a abundância de insetos (LAWTON,
1983). Plantas maiores e complexas estruturalmente tendem a
hospedar mais espécies de insetos porque elas proporcionam
grande variedade de alimento, locais de oviposição, abrigo para
passar o inverno, assim como microclimas mais diversos do que
aquelas plantas estruturalmente mais simples. Assim, semelhantes
a muitos herbívoros, os predadores Heteroptera exibem distribuição
preferencial para estruturas de plantas que hospedam as suas
presas. Por exemplo, somente 35% dos adultos de O. insidiosus
habitam a parte inferior da folhagem da planta de tomate, enquanto
80% o fazem em folhas de milho e de feijão (COLL et al., 1997). Já
O. tristicolor procura mais a área laminar do que as nervuras das
folhas de algodão; O. insidiosus gasta 55% de seu tempo de busca
próximo às nervuras de folhas de tomate e de feijão, mas somente
15% perto das nervuras em folhas de milho (COLL, 1998).
Levantamentos realizados por Silveira et al. (2003) mostraram a
presença dos antocorídeos O. insidiosus, O. thyestes e O.
perpunctatus em famílias de plantas como Amaranthaceae,
Compositae, Gramineae e Leguminosae que, aparentemente, não
apresentam semelhanças quanto à arquitetura, mas que
apresentam floração anual, indicando que, além da presença do
pólen nas flores, características como abrigo e alimento alternativo
podem ter sido fatores que influenciaram a ocorrência desses
predadores. O antocorídeo Anthocoris nemorum (L.) teve sua
presença bastante afetada quando houve a redução de locais de
abrigo na porção inferior de plantas utilizadas como cercas vivas, ou
de locais que abrigavam presas alternativas (POLLARD, 1968).
Muitos dados sugerem, entretanto, que a resposta de
heterópteros predadores à diversificação de habitat é altamente
variável, o que pode dificultar inferências mais amplas sobre a
importância da diversificação do habitat no aumento desses
predadores. Em termos práticos, na maioria das vezes, é necessário
determinar como o manejo de um cultivo em particular afeta a
atividade desses predadores. Tolerância por plantas invasoras nos
campos de cultivo e manipulação da vegetação próxima pode
favorecer populações dos predadores M. caliginosus (ALOMAR et
al., 1994), Anthocoris spp. e Orius spp. (SCUTAREANU et al.,
1993). Assim, o conhecimento realístico da estrutura de plantas
cultivadas, por exemplo, é útil no entendimento das habilidades de
um taxa de predadores como os Heteroptera.
Pólen e nectários
Muitos heterópteros predadores são mais abundantes em flores
e/ou em outras partes da planta que oferecem pólen ou néctar
(SHIPP et al., 1992). Orius spp. habita primariamente o disco central
da flor de girassol e a panícula do sorgo, ou soja em florescimento,
axilas de folhas de milho, flores de crisântemo. O. laeviagatus é
mencionado ser mais frequente nas flores e assim fazer melhor uso
do pólen. Kiman e Yeargan (1985) demonstraram que o número de
ovos colocados por O. insidiosus não foi alterado quando este foi
alimentado com ovos de Heliothis virescens (F.) (Lepidoptera:
Noctuidae) e pólen; Coccuzza et al. (1997) mostraram que as
fêmeas desse predador colocaram 40% mais ovos em folhas de
pimentão quando foi acrescentado pólen à dieta com ovos de A.
kuehniella. Segundo os autores, a presença de pólen intensifica a
taxa de desenvolvimento e também melhora as taxas de
sobrevivência de algumas espécies de Orius. Entretanto, todas as
espécies se desenvolvem melhor quando existe uma fonte alimentar
viva (presa) disponível. Foi verificado também que algumas
espécies de Orius não podem sobreviver somente com seiva da
planta. Ninfas de O. insidiosus que se alimentaram de pólen
demoraram cerca de 1,3 a 1,4 vez mais para se tornarem adultos,
mas apresentaram melhor ou igual sobrevivência comparadas com
aquelas que se alimentaram de tripes, ácaros ou ovos de H.
virescens. Similarmente, ninfas de O. tristicolor demoraram 1,2 a 1,5
vez mais para completar o desenvolvimento em feijão-verde ou
pólen comparado com tripes, mas a sobrevivência foi mais alta
quando estas se alimentaram de presas. Já 2% de ninfas de G.
punctipes testadas atingiram o estágio adulto tendo como alimento
feijão-verde ou sementes de aveia; entretanto, esses indivíduos
levaram cerca de duas vezes mais para atingirem a fase adulta do
que aqueles que tiveram como alimento presas (NARANJO;
GIBSON, 1996).
Estudos têm demonstrado que o pólen pode aumentar a
capacidade de oviposição e diminuir a taxa de emigração de alguns
predadores de um cultivo em casas de vegetação. Em plantios de
pepino, populações de O. laevigatus invariavelmente declinam após
a liberação desse predador para o controle de tripes, necessitando
de repetidas liberações para atingir suficiente controle da praga,
enquanto em plantios de pimentão, a população de O. insidiosus
permanece constante mesmo na ausência do tripes-presa (Van
RIJN; SABELIS, 1993; CHAMBERS et al., 1993; Van den
MEIRACKER, 1999). Orius majusculus (Reuter) estabeleceu-se
mais rapidamente em plantios de pimentão do que em outros
cultivos e foi notório que isso resultou da adequabilidade do pólen
como uma fonte alimentar suplementar. Esses predadores deverão
usar o pólen do pimentão como alimento alternativo, enquanto em
muitas variedades de pepino falta o pólen. Isso sugere que o
suplemento de alimento alternativo deverá facilitar as introduções
preventivas de predadores (HULSHOF; LINNAMAKI, 2002).
No entanto, o efeito do pólen nas diversas características
biológicas de diferentes heterópteros predadores deve ser
cuidadosamente analisado, considerando-se as diferentes espécies,
assim como o fato de que diferentes plantas possuem distintas
composições químico-físicas do pólen. O. insidiosus completou o
desenvolvimento em pólen de Acer spp. (McCAFFREY;
HORSBUGH, 1986) e fêmeas ovipositaram quando consumiram
pólen de plantas cultivadas, como o milho (Zea mays) e o sorgo
(Sorghum bicolor), e das invasoras, como picão-preto (Bidens
pilosa) e caruru (Amaranthus sp.); entretanto, o número de ovos foi
baixo (SILVA; BUENO, 2006). Fêmeas alimentadas com pólen de
milho e sorgo colocaram maior número de ovos (11,7 e 8,7 ovos,
respectivamente) do que aquelas alimentadas com pólen de picão-
preto e de caruru (2,3 e 3,5 ovos, respectivamente).
Nectários extraflorais podem representar outra importante fonte
de alimento para algumas espécies de percevejos predadores.
Segundo Scott et al. (1988), menos de 50% de predadores
Heteroptera foram encontrados em cultivares de algodão sem
nectários do que em cultivares com nectários florais. Enquanto O.
insidiosus e algumas espécies de Nabis foram menos abundantes
em algodão sem nectários, populações de G. punctipes, Geocoris
uliginosus (Say) e a maioria de Nabis spp. não diferiram entre
cultivares com e sem nectários florais. Bugg et al. (1987)
encontraram que várias espécies de heterópteros predadores
sobreviveram por períodos prolongados em condições de campo
quando presas foram escassas e plantas com nectários extraflorais
estavam presentes (p. ex., a invasora Polygonum aviculare).
Yokoyama (1978) observou que G. pallens e O. tristicolor se
alimentaram de nectários extraflorais em plantas de algodão e
sugeriu que o néctar provavelmente seja uma importante fonte
alimentar somente quando as presas são escassas. Essa
observação é apoiada por estudos mostrando que o consumo de
néctar por G. punctipes é reduzido quando presas estão disponíveis
ao predador (SCHUSTER; CALDERON, 1986).
O néctar e o pólen têm originalmente evoluído para o seu papel
na reprodução da planta e/ou na atração de polinizadores.
Entretanto, dado que parte do pólen cai para as folhas mais baixas,
e néctar, exsudatos e sucos das plantas são também fornecidos
extrafloralmente, pode-se supor que a acessibilidade, a qualidade e
a quantidade desses alimentos têm sido providenciadas por meio da
seleção natural para plantas que aumentem a eficiência do terceiro
nível trófico e se dirigem para monopolizar esses benefícios
grandemente para eles próprios ou para sua prole. Se plantas
individuais podem ganhar os benefícios, depende do grau em que
suas competidoras vizinhas também ganham e da extensão para a
qual os alimentos providenciados pelas plantas são usados por
outros organismos que não são benéficos ou mesmo são
prejudiciais às plantas. Pragas também podem utilizar o pólen como
alimento, o que não, necessariamente, invalida a interação
mutualística entre plantas e inimigos naturais de seus herbívoros
(BRONSTEIN, 1994). Entretanto, se o pólen atrai não somente os
artrópodes predadores, mas também os herbívoros, então ele causa
o aumento da taxa de contato predador-presa, o que pode beneficiar
a planta. Na realidade, pode-se dizer que existe um espaço para a
hipótese sobre mutualismos planta-predador, mas seus testes finais
vão exigir muito trabalho experimental.
Também, a despeito da importância de alimentos
suplementares para insetos adultos entomófagos, pouco é
conhecido sobre as suas exigências específicas. As exigências
nutricionais do estágio adulto de predadores podem variar e ser
influenciadas pelo fato de estes serem predadores. Todos os
predadores adultos exigem presas para uma oviposição sustentada.
Embora o completo desenvolvimento dos requerimentos nutricionais
de insetos entomófagos não tenha sido extensivamente investigado,
estudos indicam, segundo Thompson (1999), que esses insetos não
têm requerimentos nutricionais qualitativos distintos ou não usuais.
Predadores generalistas, como os heterópteros, são capazes de
atacar diversas espécies de presas durante a sua vida e, assim, de
alterar as diferentes características de sua biologia, dependendo da
espécie de presa e/ou alimento consumido.
Sazonalidade e microhabitat
Mudanças na disponibilidade de alimento durante a estação
frequentemente levam a alterações na distribuição de predadores
Heteroptera pela planta. Estudos conduzidos por Dicke e Jarvis
(1972) e Coll; Bottrell (1991) indicaram que várias espécies de Orius
colonizam pendões de milho para se alimentar de tripes e de
pulgões. No entanto, o predador procura se alimentar de pólen nas
axilas das folhas quando a população da presa declina durante a
emissão do pendão. Mais tarde, com o aparecimento das espigas,
coloniza as espigas de milho, onde se reproduz e se alimenta dos
cabelos frescos, dos ovos de insetos e das larvas jovens, e,
finalmente, deixa a planta velha do milho (no final do ciclo de cultivo)
para colonizar plantas mais atrativas e que tenham pólen. Cultivos
de soja também são hospedeiros para O. insidiosus, o qual aumenta
a sua população na época da emissão do botão floral. Tanto no caso
do milho como da soja, Dicke e Jarvis (1972) e Isenhour e Yeargan
(1981) concluíram que a abundância dos predadores deve-se à
presença de pólen e de tripes nas estruturas florais de ambas as
plantas. O risco de canibalismo também pode afetar a distribuição;
Van den Meiracker e Ramakers (1991) encontraram principalmente
adultos (67%) e ínstares mais velhos (27%) de O. insidiosus
presentes nas flores, enquanto a população sobre folhas consistiu
principalmente de ínstares mais jovens (88%). Ínstares mais jovens,
provavelmente, teriam melhor acesso ao pólen nas flores (presas
foram quase ausentes), mas eles também se deparariam com o
risco da predação intraespecífica e, assim, se restringiriam à
alimentação sobre pólen de flores presente nas folhas.
Também a distribuição de heterópteros predadores pode ser
influenciada pelos microclimas existentes nas diferentes partes da
planta. Ninfas do antocorídeo A. confusus gastam 65% de seu
tempo imóveis em caules e em pecíolos de feijão (EVANS, 1976) e
O. tristicolor usa as junções entre as nervuras foliares do algodão
como locais de descanso. Em milho, O. insidiosus parece ser
atraído para a condição melhor de umidade presente em algumas
estruturas da planta.
Tricomas e textura da superfície foliar

O comportamento de forrageamento de heterópteros
predadores pode ser influenciado pela textura da superfície foliar ou
pela presença de tricomas. Observou-se que o antocorídeo A.
nemorum foi menos efetivo no seu comportamento de busca sobre
folhas com cera do que em folhas pilosas. Adultos de O. insidiosus
se locomovem com maior dificuldade em superfícies foliares na
parte inferior da planta de soja do que na parte superior,
presumivelmente, por causa da presença de tricomas mais longos e
densos nessa porção da planta. A alta densidade de tricomas
também foi a causa da baixa velocidade de forrageamento desse
predador em folhas de tomate comparado com as de feijão (COOL;
RIDGWAY, 1995). É relatado ainda que a estrutura complexa da
superfície da folha de tomate, decorrente da presença de tricomas,
além de interferir na capacidade de busca do predador, também
proporciona maior refúgio e proteção para a presa ao ataque do
predador, o que pode acarretar um efeito negativo das plantas de
tomate sobre a habilidade de busca de O. insidiosus. Estudos
conduzidos por Soglia e Bueno (2007) demonstraram que quando
O. insidiosus foi mantido sobre duas cultivares de crisântemo, com
diferentes densidades de tricomas, não apresentou alteração no seu
desenvolvimento e na sua oviposição. Entretanto, o consumo de
ninfas do pulgão Aphis gossypii pelo predador foi influenciado pelas
duas cultivares de crisântemo. Ninfas presentes em cv. White
Reagan, cuja folha apresenta maior densidade de tricomas, foram
mais consumidas pelas fêmeas do predador.
O mirídeo predador Macrolophus caliginosus Wagner aparenta
não ter problemas com os tricomas glandulares presentes na planta
de tomate. Os adultos são encontrados em brotos em crescimento e
ao longo dos pecíolos. Ninfas são principalmente encontradas no
lado superior das folhas, e os adultos são bons voadores e se
dispersam com facilidade (MALAIS; RAVENSBERG, 2003).
Locais de oviposição
Entre os fatores que podem afetar a distribuição do predador
nas plantas estão a preferência por locais de oviposição de suas
fêmeas e a sobrevivência diferencial do ovo. Segundo Isenhour e
Yeargan (1981) e Coll (1998), espécies que depositam seus ovos
endofiticamente apresentam grande especificidade quanto ao local
de oviposição. A viabilidade dos ovos depende dos locais em que as
fêmeas ovipositam, preferencialmente as regiões meristemáticas
das plantas. Além disso, as características do substrato, sobretudo
rigidez e umidade, podem também influenciar na sua aceitação para
a reprodução do predador (Van den MEIRACKER; SABELIS, 1999).
Alguns estudos demonstram que o percevejo predador O.
insidiosus deposita a maioria dos ovos próximos ou nos brotos de
crescimento; talvez como resultado disso, as ninfas dos primeiros
ínstares são mais abundantes nas folhas, e aquelas dos últimos
ínstares nas flores (Van den MEIRACKER; RAMAKERS, 1991).
Também essa preferência das fêmeas para ovipositar em estruturas
específicas das plantas foram registradas quando a presa estava
presente para O. tristicolor, A. confusus, A. nemoralis e A. nemorum
(ASKARI; STERN, 1972; EVANS, 1976; SIGSAARD, 2005) e
ausente para O. insidiosus (COLL et al., 1997). Aparentemente, não
estão envolvidos estímulos químicos da planta usada para
oviposição desses predadores, mas apenas as propriedades físicas
têm papel decisivo (TOMMASINI, 2003). A arquitetura da planta, o
tamanho, a forma, a cor, a presença de tricomas, a abundância de
artrópodes-presa, a facilidade do predador em encontrar a presa,
além da presença de pólen, podem estar ligados a essa preferência
(COLL, 1998). Segundo esse autor, o predador possui, na mesma
planta, local preferencial para oviposição, o qual envolve também a
facilidade de inserção do ovipositor e a adequabilidade da planta
para o desenvolvimento dos ovos.
A oviposição desses predadores é concentrada no topo das
plantas e em regiões de crescimento em razão de: a) o tecido da
planta ser mais tenro, o que facilitaria a inserção do ovipositor; b)
essas regiões favorecerem abrigo e refúgio para fêmeas e ovos; e c)
da ocorrência de pólen em resposta à proximidade das flores.
Depois de ser aceito pelas fêmeas para oviposição, o substrato
deve ter condições, especialmente de umidade, para manter os
ovos durante a formação do embrião. Taxas de oviposição de G.
punctipes (Say) foram influenciadas pela espécie de planta, mas
não pela densidade da presa (NARANJO; STIMAC, 1985).
Predadores do gênero Orius possuem complexa relação
tritrófica (Figura 2), pois a planta, além de servir como substrato de
oviposição, é utilizada como fonte de água e nutrientes ao predador
(COLL, 1998). Além disso, segundo Armer et al. (1998) há ampla
variedade de nutrientes disponíveis em diversos locais das plantas e
em diferentes concentrações; o floema, por exemplo, possui baixas
concentrações de açúcares e proteínas. Segundo esses autores, O.
insidiosus obtém água no xilema e ingere pequenas concentrações
de açúcares e aminoácidos, alimentando-se do mesófilo.
Figura 2. Fluxograma da relação tritrófica do predador Orius
insidiosus (Say).
Fonte: Coll (1998).
Fêmeas de O. insidiosus submetidas aos testes, com e sem

chance de escolha, em diferentes substratos de oviposição (caule
de caruru, Amaranthus viridis; caule e vagem de feijão, Phaseolus
vulgaris; vagens de feijão-de-vagem e inflorescências de picão-
preto, Bidens pilosa) preferiram ovipositar em inflorescências de
picão-preto. Também houve indicação de que este foi o mais
adequado como substrato de oviposição, as fêmeas apresentaram
melhor desempenho reprodutivo, em termos de maiores períodos de
pré-oviposição e oviposição, fecundidade (número total de
ovos/fêmea) e longevidade (MENDES et al., 2005a). Testes com
caules de poaia-do-campo (Spermacoce latifola, Rubiaceae)
revelaram menor período de oviposição, longevidade e número de
ovos/fêmea para o mesmo predador.
Assim, várias plantas e/ou partes delas são mencionadas como
substrato de oviposição para heterópteros predadores que
apresentam postura endofítica. No entanto, considera-se que
existem certas preferências quanto a esses diferentes tipos de
substrato. Espécies europeias de Orius spp. colonizaram e foram
capazes de se reproduzir em plantas de pimentão, morango, feijão e
pepino, mas não naquelas de tomate (RIUDAVETS; CASTAÑÉ,
1994). Ferguson e Schmidt (1996) também encontraram grande
diferença no número de ovos por fêmea de O. insidiosus em plantas
de tomate, pimentão e pepino, sendo a última a mais aceita para
oviposição. Esses autores ressaltaram que a porção da planta
preferida para oviposição em todas as cultivares foi o pecíolo, por
ser uma região em que o tecido é mais tenro. Caules, pecíolos e
axilas das folhas também foram os locais de oviposição preferidos
pelo antocorídeo O. laevigatus (CHAMBERS; LONG, 1992).
Algumas espécies de predadores da família Miridae, entretanto,
colonizaram e reproduziram-se em plantas de tomate, pepino e
feijão. Os ovos de M. caliginosus são colocados em nervuras de
folhas mais velhas, no pecíolo das folhas e no caule principal.
Essas preferências de locais de oviposição por vários
heterópteros predadores podem envolver a facilidade de inserção do
ovo ou do ovipositor, ou a adequabilidade de diferentes plantas e/ou
partes/secções destas para o desenvolvimento do ovo. Cabe
ressaltar que algumas plantas podem também, segundo Ferguson e
Schmidt (1996) e Mendes et al. (2005a), afetar adversamente o
desenvolvimento, a sobrevivência, a oviposição e a capacidade de
busca de O. insidiosus. Isso pode ser válido para muitos outros
heterópteros predadores que apresentam relação tritrófica com as
plantas.
Muitos fatores químicos e físicos podem ser apontados como
atrativos para um substrato de oviposição, como os voláteis
liberados pelas plantas, a textura e a espessura do tecido, ou até
mesmo a combinação de todos esses (critérios multissensoriais),
sendo mencionado que a espessura do substrato pode ser o fator
mais significativo para predadores do gênero Orius, pois seus ovos
são, de maneira geral, colocados em regiões de “dobras” da planta.
Outro aspecto a ser observado é que, como regra geral, os insetos
apresentam o comportamento de ovipositar em substratos que
garantam o desenvolvimento da fase jovem, assegurando a
sobrevivência da espécie, e que, de acordo com Coll (1998), insetos
predadores preferem colonizar estruturas da planta que ofereçam
maiores recursos alimentares. A evolução de ambos, insetos e
plantas, ocorre de forma conjunta e é baseada numa dependência
mútua, podendo a planta oferecer local de abrigo, alimentação e
outros em troca de, essencialmente, transporte de pólen ou defesa
contra pragas (SHOONVHEN, 1999), a qual representa o principal
papel de heterópteros predadores.
Diapausa
Diapausa é um componente crítico do ciclo de vida de muitas
espécies de insetos. Por meio de seus processos fisiológicos,
comportamentais e, em alguns casos, morfológicos, o inseto obtém
algum nível de proteção das intempéries sazonais.
Poucos dados estão disponíveis sobre a síndrome da diapausa
em predadores Heteroptera, no entanto, esse parece ser um
fenômeno bastante comum entre esses predadores nas regiões
temperadas e, particularmente, mais divulgado entre as diferentes
espécies do gênero Orius (Anthocoridae) (RUBERSON et al., 1998)
(Tabela 2). Estudos mais recentes (ARGOLO et al., 2002; SILVEIRA;
BUENO, 2003; SILVA et al., 2006) têm demonstrado que para as
espécies O. insidiosus e O. thyestes, presentes em regiões
neotropicais, a diapausa reprodutiva não ocorre.
Em regiões temperadas, os heterópteros predadores se
deparam com uma época ou período em cada ano inadequado para
a reprodução e o desenvolvimento, geralmente, o inverno e parte da
primavera e outono, exibindo um modelo de atividade sazonal típico
de muitas espécies de insetos. Por ser a maioria dos predadores
Heteroptera consumidores facultativos de plantas, é sabido que em
seus vários habitats, as taxas de desenvolvimento, fecundidade e
longevidade são influenciadas tanto pela qualidade da presa como
pela qualidade do material de plantas disponível (COLL, 1998). Esse
fato contribui para uma considerável variação de habitat específico
dentro da estrutura etária das populações no final da estação, isto é,
populações não são sincronizadas entre os habitats. Segundo
Ruberson et al. (1998), populações de O. insidiosus diminuem em
vários habitats tanto quanto o habitat deteriora ou a população da
presa declina. Posteriormente, esses predadores desaparecem das
plantas no início da metade do outono, antes de se moverem para
os locais em que irão passar o inverno ou hibernar.
Muitas espécies passam esse período em estado de diapausa,
a maioria como adultos (76,7%), presumivelmente em diapausa
reprodutiva, como é o caso de O. insidiosus e da maioria dos
heterópteros predadores (Tabela 2). Poucas espécies passam o
inverno como ninfas (1,7%, todos membros da família Reduviidae),
enquanto outros o fazem na fase de ovo (15,8%, mais frequente
entre Nabidae, Miridae e poucos em Pentatomidae). Relativamente,
poucas espécies passam o inverno em mais de um estágio (5,8%).
A condição de diapausa é mais rapidamente reconhecida em
fêmeas, as quais têm as estruturas reprodutivas grandemente
reduzidas e focos de gordura desenvolvidos no corpo quando em
diapausa.
Tabela 2. Estágio de diapausa e voltismo de alguns predadores

Heteroptera.
Família/espécie Estágio de diapausa Número de gerações
Anthocoridae
Orius insidiosus Adulto 3–5
Orius laevigatus Adulto –
Orius majusculus Adulto 2–3
Orius tristicolor Adulto –
Orius niger Adulto 2

Anthocoris nemorum Adulto 2–3
Anthocoris nemoralis Adulto 2
Anthocoris confusus Adulto 1–2
Miridae
Deraeocoris ruber Ovo 1
Deraeocoris lutescens Adulto –
Dicyphus spp. Adulto –
Pentatomidae
Podisus maculiventris Adulto 2–3
Podisus modestus Adulto 1–2

Perillus bioculatus Adulto 2–3
Nabidae
Nabis roseipennis Adulto 2–3
Nabis americoferus Adulto 2–3
Nabis ferus Adulto 1–2?
Reduviidae
Reduvius personatus Ninfa 1/2–1
Coranus subapterus Ovo 1

Fonte: Ruberson et al. (1998).
Tipicamente esses insetos passam o inverno como indivíduos

em habitat, espalhados e abrigados, tais como folhas que compõem
o litter ou matéria orgânica, casca de árvore ou gramíneas de
inverno, e alguns deles, tipicamente, em associação com outros
artrópodes que também têm esse comportamento (HARIZANOVA,
1989). A mortalidade no período de inverno tem sido estudada para
poucas espécies, mas parece que ela é alta; alguns dados indicam
mortalidade maior que 90% em populações de O. insidiosus no
noroeste de Arkansas (EUA) (RUBERSON et al., 1998). Esses
autores revelam que os fatores que contribuem para essa
mortalidade são desconhecidos. Especula-se que a temperatura
parece ter alguma importância, assim como podem estar envolvidas
na mortalidade as doenças e a predação.
Durante o processo da diapausa não ocorre agregação dos
indivíduos, um comportamento agregativo seria contraproducente
para aquelas espécies que continuam a se alimentar durante o
inverno, particularmente, em razão da natureza canibal de alguns
desses predadores.
Entre as espécies de predadores Heteroptera que entram em
diapausa, o fotoperíodo aparece como fator primário ou principal
para a indução da diapausa, embora o efeito do fotoperíodo possa
ser modificado pelas temperaturas ambientes e, em pelo menos um
caso, pela qualidade da presa. Temperaturas constantes são
referidas (BECK, 1980) em sua maioria por afetar a curva de
resposta ao fotoperíodo de duas maneiras: a) a temperatura pode
modificar o comprimento do dia crítico; e b) a temperatura pode
modificar o grau em que um inseto responde ao fotoperíodo. Ambas
as modificações têm sido encontradas em Heteroptera.
Sensibilidade a fotoperíodos que induzem diapausa ocorre
tanto na fase ninfal como adulta, ou em alguma combinação dos
dois estágios. Quando a sensibilidade ocorre no estágio ninfal, ela é
restrita aos últimos ínstares. O. insidiosus presente em regiões
temperadas é fotossensitivo no quarto ínstar em grau limitado, é
muito sensitivo no quinto ínstar e nos primeiros 14 dias após a sua
emergência. Strains de Orius spp. coletados na Europa (Região
Mediterrânea) podem ser menos sensíveis ao fotoperíodo que induz
a diapausa reprodutiva do que aqueles strains do norte da Europa.
Taylor e Spalding (1986) mencionam que geralmente o
comprimento do dia crítico exigido para induzir uma resposta de
diapausa decresce com a latitude. A diapausa em predadores
Heteroptera é mantida pelo fotoperíodo curto, ou uma interação de
fotoperíodo curto e baixa temperatura; inversamente, longos
fotoperíodos e altas temperaturas contribuem para o término da
diapausa. Ruberson et al. (1991) e Van den Meiracker (1994)
demonstraram que abaixo de 13 horas de luz e a 25 °C, em
laboratório, ocorre a indução de diapausa nas populações de O.
insidiosus do Hemisfério Norte. A incidência de diapausa nesse
predador é de duas semanas após a emergência do adulto a 18 °C
em diferentes fotoperíodos (8L:16E, 10L:14E, 11L:13E, 12L:12E,
13L:11E, 16L:8E) foi de 90%, 90%, 85%, 40%, 42%, 25%,
respectivamente (Van den MEIRACKER, 1999). Já O. insidiosus,
coletado no Brasil, não entrou em diapausa reprodutiva quando
mantido em fotofases que variaram de 9 horas a 14 horas de luz a
25 °C (ARGOLO et al., 2002). Também Silveira e Bueno (2003) não
identificaram efeitos da alternância de fotoperíodos durante o
desenvolvimento pré-imaginal (ovo-ninfa) e a fase adulta na
reprodução desse predador a 25 °C±2 °C em laboratório. Já
Yeargan e Allard (2002) e Brannon et al. (2006) verificaram que
altas taxas de indução de diapausa (> 90%) ocorreram quando o
predador G. puctipes foi submetido a comprimento de dia curto
durante o desenvolvimento ninfal ou quando foi transferido para
comprimento de dia curto no início do segundo, terceiro e quarto
ínstares. Todavia, somente 26% entraram em diapausa quando
transferidos no início do quinto ínstar. Nenhum indivíduo entrou em
diapausa quando transferido para comprimento de dia curto no início
do estágio adulto.
O processo de diapausa naqueles predadores heterópteros,
que são utilizados como agentes de controle, particularmente de
tripes em casas de vegetação, pode conduzir a uma falha quanto ao
estabelecimento das espécies e ao controle biológico de sucesso.
Como os predadores são criados sob condições de dias longos,
após liberação, a diapausa reprodutiva pode ser induzida pelo
comprimento de dia curto, apesar de as condições da casa de
vegetação permitirem desenvolvimento e reprodução normais.
Como várias espécies de predadores Heteroptera também se
alimentam quando estão em diapausa, a disponibilidade de presas
pode ser importante na seleção de locais para passar o inverno.
Entendimento da diapausa é importante para a produção comercial,
pois pode impedir a criação ou ser valiosa ferramenta para
armazenamento ou estoque de predadores.
Qualidade e abundância de alimento também podem afetar a
indução de diapausa, como em Podisus maculiventris, para os quais
a baixa qualidade do alimento alterou o fotoperíodo crítico em
direção a um fotoperíodo mais longo, um efeito similar àquele de
baixa temperatura, porém mais fraco (GORYSHIN et al., 1988).
Entretanto, não é muito claro se a baixa qualidade do alimento atua
de modo direto sobre a fisiologia do predador ou indireto no
prolongamento do desenvolvimento, aumentando a exposição dos
estágios sensíveis para o estímulo de indução de diapausa. Askari e
Stern (1972) verificaram que o desenvolvimento de O. tristicolor foi
mais rápido a 12 L:12 E do que a 16 L:8 E, a 25,5 °C. Ruberson et
al. (1991) encontraram que ninfas de O. insidiosus se
desenvolveram mais rápido a 10 L:14 E do que em comprimentos
de dias mais longos a 20 °C. Um efeito acelerado de comprimento
de dia curto sobre o tempo de desenvolvimento também tem sido
observado em outros heterópteros. Isso pode refletir um trade-off
entre atingir o estágio de diapausa antes do início das condições
desfavoráveis e adquirir reservas metabólicas para a reprodução ou
a hibernação.
Em adição ao material da presa, heterópteros predadores
também se alimentam dos fluidos das plantas. É possível que a
qualidade do material da planta possa atuar como característica
adicional ou então modificar o estímulo para a indução da diapausa.
Se o alimento (presa ou material da planta, ou ambos) está
realmente envolvido na indução da diapausa de outro modo em
espécies de predadores, particularmente naqueles que ocorrem em
uma variedade de habitat, tal como O. insidiosus, a variedade de
presas e materiais de planta disponíveis para ingestão pode
modificar o momento e, talvez, a intensidade da indução da
diapausa em habitats específicos.
Predação intra e interespecífica

Interações predatórias entre membros da mesma guilda podem
ocorrer dentro e entre espécies. Interações que ocorreram entre
espécies foram referidas como predação intraguilda (IGP) por Polis
et al. (1989) e Polis e Holt (1992) distinguiram essas interações
daquelas denominadas intraespecíficas, tais como o canibalismo
parental ou entre irmãos. A incidência e as consequências do
canibalismo e da predação intraguilda foram revisadas por vários
autores, segundo Schmidt et al. (1998). E durante a última década,
informações mais detalhadas sobre canibalismo e predação
intraguilda entre insetos predadores foram acumuladas,
parcialmente como uma consequência do crescente interesse em
conceitos como seleção de parentesco, competição interespecifica e
controle biológico. Existe crescente evidência de que predadores
higer-order, isto é, predadores generalistas de herbívoros que
também atacam outros predadores, podem ter efeito significativo em
direcionar flutuações de populações de inimigos naturais
(ROSENHEIM, 1998). Assim, estudos têm sido focalizados em
fatores proximais, como o reconhecimento de parentesco, que pode
regular a expressão do canibalismo, e as consequências da
predação intraguilda sobre a dinâmica de populações.
Canibalismo
A predação intraespecífica pode ser importante fator na
determinação da distribuição e da abundância de predadores. A
maioria dos estudos acerca de canibalismo em Heteroptera tem se
concentrado naqueles de hábitos aquáticos, principalmente em
representantes das famílias Gerridae (CARCOMO; SPENCE, 1993),
e Notonectidae (STREAMS, 1992). Entretanto, existem relatos da
presença de canibalismo em heterópteros terrestres.
Canibalismo parece ser de ocorrência regular tanto em
condições naturais como de laboratório para espécies das famílias
Nabidae (BRAMAN; YEARGAN, 1989; LATTIN, 1989) e Lygaeidae
(Geocoris spp.) (CROCKER; WITCOMB, 1980). Também, o
predador P. maculiventris exibe alta taxa de canibalismo no
laboratório e existe pelo menos um relato de canibalismo entre
pentatomídeos no campo (BARKER, 1927); também em Reduviidae,
dentro dos gêneros Zelus, Sinea e Apiomerus, é comum o
canibalismo entre ninfas confinadas. No entanto, não existem
relatos na literatura de canibalismo entre reduviídeos em condições
naturais. Embora o canibalismo seja frequentemente observado em
condições de laboratório, quando imaturos de Sinea diadema (F.)
são confinados em pequenas arenas sua frequência varia em
resposta a muitos fatores, incluindo a disponibilidade de presas
alternativas, a duração da inanição, a idade das ninfas e a
complexidade do interior da arena em que estão confinados
(SCHMIDT et al., 1998). O canibalismo não é comum entre adultos
desse predador (SCHMIDT, 1994) e geralmente envolve fêmeas
predando machos de menor tamanho.
O canibalismo tem sido observado em várias espécies de Orius
tanto no laboratório (ASKARI; STERN, 1972; MITUDA; CALILUNG,
1989) como no campo (NAKATA, 1994). Segundo Malais e
Ravensberg (2003), Orius spp. não hesita em se alimentar de
indivíduos da própria espécie. Altas densidades desse predador em
sistemas de criação massal podem promover canibalismo e
interferência mútua. Evans (1976) encontrou que interferência
mútua entre adultos do antocorídeo Anthocoris confusus Reuter
levou a um decréscimo na densidade-dependente na produção de
ovos e pode, assim, afetar a eficiência de criação.
A disposição dos ovos, se agrupados ou não entre heterópteros
predadores, pode ser um fator que leva ao canibalismo. Segundo
Polis (1981), colocar ovos em grupos pode ser uma adaptação que
permite que alguns indivíduos usem seus aparentados como
alimento quando a presa é escassa. No entanto, isso não é
frequentemente observado para muitos Heteroptera. O reduviídeo
predador S. diadema, por exemplo, coloca seus ovos agrupados,
mas as ninfas se dispersam logo após a eclosão e as de 1º ínstar só
começam a se alimentar duas horas após a eclosão. Em O.
insidiosus é observado que as ninfas de 1º ínstar vivem agrupadas
em locais abrigados, e a dispersão inicia-se a partir do 2º ínstar,
quando estas passam a viver isoladas em locais também abrigados.
Também é importante mencionar que existe pouca evidência
com relação à incidência de reconhecimento de parentais em
Heteroptera, e estudos de Taylor e Rosenheim (1998) mencionam
que mesmo quando encontros forçados entre coespecíficos ocorrem
sob condições artificiais, as interações raramente resultarão em
canibalismo, sugerindo que nem indivíduos aparentados nem ninfas
não aparentadas são um componente importante da dieta em
Heteroptera. De acordo com Hamilton (1964), indivíduos canibais
que matam e se alimentam de seus parentais, como progênies e
coirmãos, podem realmente decrescer, também em seu fitness, por
meio da remoção de seus genes compartilhados ao pool genético.
O canibalismo pode também estar associado a períodos de
escassez de alimento e de baixa abundância de presas alternativas
(FOX, 1975), assim como de aumento em decorrência da baixa
qualidade e quantidade do alimento. Entretanto, não é sempre muito
claro se evitar o canibalismo é resultado de um comportamento
limitado ou uma consequência do encontro de presas alternativas
mais frequentemente do que os coespecíficos. A fome pode afetar a
seleção de presas, aumentando o tamanho da amplitude de presas
e espécies aceitas por um predador (MOLES; PIETRUSZKA, 1987).
Em adição, a fome pode alterar a resposta de um predador ao risco
de predação. Predadores privados de alimento podem ser mais
prováveis de intensificar os ataques a coespecíficos capazes de
efetivos contra-ataques do que predadores saciados.
No geral, os predadores estarão mais dispostos a se dedicarem
a comportamentos de risco quando aumenta o seu ganho, ou seja,
eles vencem e efetivamente consomem a presa. Assim, o
canibalismo não ocorrerá, com frequência, quando presas
alternativas forem abundantes, não por que coespecíficos são
menos frequentemente encontrados, mas por que predadores que
não tenham experimentado escassez de presas adequadas evitam
o risco de um ataque pela presa. Taxas de encontro e mudanças no
comportamento predatório também podem interagir para produzir
um efeito combinado. Evans (1976) não encontrou canibalismo
entre ninfas de A. confusus quando a quantidade de alimento foi
adequada, mas o canibalismo ocorreu nas menores densidades de
presas. A sobrevivência ninfal de O. insidiosus 3 dias após a
eclosão não aumentou quando o suprimento alimentar foi reduzido
de excessivo para uma quantidade dentro de padrões normais
quanto à demanda. Também o consumo e a sobrevivência foram
muito baixos quando somente uma ninfa estava presente no
recipiente, indicando que o encontro de uma presa, no caso, ovo de
A. kuehniella, é difícil para uma ninfa recém-eclodida, mas essencial
para a sua sobrevivência. Segundo Van den Meiracker (1999), o
canibalismo sobre ovos também ocorre entre os antocorídeos,
embora o autor mencione que em colônias-estoque, no laboratório,
predadores Orius nunca foram observados predando ovos de
coespecíficos. No entanto, o canibalismo em ovos foi observado em
A. nemorum (SCHMIDT; GOYER, 1983).
Outro fator que poderia ser associado ao canibalismo seria o
predador se alimentar de plantas ou possuir o hábito de beber.
Schmidt et al. (1998) observaram que ninfas do reduviídeo predador
S. diadema privadas de água tornaram-se canibais mais cedo do
que as ninfas com suprimento de água ou com uma solução de
glicose. No entanto, postularam que mais pesquisas são
necessárias para investigar essas paradoxais consequências do
comportamento de beber para a predação intraespecífica em
Heteroptera.
Outros fatores que podem influenciar as interações entre
predadores Heteroptera são a fome, a luta e o comportamento do
adulto. No campo, por exemplo, foi observado que ninfas de
predadores podem ser danificadas durante encontros com outros
predadores, incluindo formigas (McIVER, 1987), e Taylor e Schmidt
(1994) sugerem que a postura, o ataque e o agarramento podem
fornecer a um indivíduo informação sobre o fitness relativo de seu
oponente. Encontros entre os adultos de alguns predadores podem
resultar em canibalismo; a estridulação frequentemente é uma
resposta a um mecanismo de perturbação e tem sido categorizado
como um sinal de alarme ou de perigo dirigido contra predadores
potenciais, segundo Ewing (1989).
O canibalismo tem sido citado como um significante obstáculo à
criação massal de insetos predadores, como os antocorídeos,
nabídeos e reduviídeos para controle biológico (DeBACH; ROSEN,
1991). Entretanto, dados da literatura sugerem que os riscos e as
possibilidades de ataques contrários efetivos associados com
predação em coespecífico, usualmente limitam a incidência de
canibalismo entre predadores.
Canibalismo é mais provável de ocorrer em sistemas de criação
massal, nos quais indivíduos que diferem em idade, tamanho ou
status nutricional são colocados juntos. As informações a esse
respeito são maiores em criações de laboratório, porém, ainda
existem poucas informações relativas à ocorrência e à regulação do
canibalismo em condições de campo. Também é importante
mencionar que dados sobre canibalismo são mais direcionados a
insetos predadores em geral, e podem não ser representativos para
heterópteros predadores.
Predação intraguilda
Muitos predadores heterópteros têm ampla preferência por
alimentos diversos. Por causa dessa amplitude de dietas, seria
surpreendente se esses predadores escolhessem entre seus
artrópodes-presa somente aquelas espécies que tivessem o hábito
fitófago, ou seja, os herbívoros. Ademais, vê-se, provavelmente, que
a inclusão de uma presa em particular na dieta é determinada
essencialmente por quais artrópodes podem ser encontrados e
capturados, dado o comportamento de forrageamento do predador e
o aparato da presa quanto às defesas potenciais.
A literatura demonstra que a predação intraguilda é
extremamente distribuída em Heteroptera (ROSENHEIM et al.,
1995). A maioria dos exemplos publicados envolve os Heteroptera
como predadores intraguilda (IG), mas também existem alguns
estudos que demonstram que heterópteros podem ser predados por
outros predadores generalistas, como aranhas, outros heterópteros
e peixes insetívoros.
A predação intraguilda pode também ocorrer entre predadores
e parasitoides, primariamente quando o predador consome um
inseto que já contém larvas do parasitoide em desenvolvimento no
seu interior. É provável que esse tipo de interação amplamente
distribuída seja vista como inevitável se um inseto herbívoro é
atacado tanto por um parasitoide como por predadores, como o
caso de pulgões, que podem ser hospedeiros para várias espécies
de parasitoides e presas para vários predadores, entre eles, alguns
Heteroptera. Assim, heterópteros predadores têm sido citados por
atacarem herbívoros que hospedam ovos ou larvas em
desenvolvimento de endoparasitoides. Mesmo parasitoides que já
tenham consumido completamente seus hospedeiros, deixando
somente a cutícula, podem ser predados por Heteroptera
(RUBERSON; KRING, 1990). O imaturo de um parasitoide é
vulnerável à predação tanto quando o hospedeiro ainda está vivo
como quando a larva do parasitoide pupa na cutícula vazia do
hospedeiro, ou seja, na múmia.
Estudos revelaram que os antocorídeos A. nemorum e O.
insidiosus predam pulgões parasitados por Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera: Braconidae, Aphidiinae), mesmo na
presença de pulgões não parasitados. Porém, enquanto A.
nemorum consome a pupa do parasitoide no interior da múmia, O.
insidiosus não preda esse estágio do parasitoide (MEYLING et al.,
2002; PIERRE et al., 2006). O mirídeo predador M. caliginosus não
faz distinção entre ninfas de mosca-branca parasitada e não
parasitada. No entanto, tão logo as pupas da mosca-branca se
tornem negra, em consequência do parasitismo por Encarsia
formosa Gahan, ou amarelas, se parasitada por Eretmocerus
eremicus Rose & Zolnerowich, são menos frequentemente atacadas
por M. caliginosus (MALAIS; RAVENSBERG, 2003).
Estudos têm demonstrado que ectoparasitoides (PRESS et al.,
1974) ou endoparasitoides que pupam fora do hospedeiro
(JACKSON; KESTER, 1996) podem ser atacados diretamente por
heterópteros predadores. Também adultos de parasitoides podem
estar envolvidos em predação intraguilda, como demonstrado por
Wheeler (1977), segundo o qual, predadores Nabis spp. atacaram
adultos de parasitoides Aphidius spp. junto com os prováveis
hospedeiros desses parasitoides, os pulgões Acyrthosiphon sp.
Como um predador polífago, Orius pode não discriminar entre
insetos e ácaros predadores e polífagos, o que tem levado a alguma
preocupação quanto à sua interferência com outros agentes de
controle biológico. Adicionalmente, experimentos de laboratório
mostraram que percevejos predadores rapidamente predaram vários
inimigos naturais, como Scolothrips sexmaculatus Pergande,
Aphidoletes aphidimyza (Rondani), Amblyseius cucumeris
(Oudemans) e Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, mas
observações de campo nunca justificaram essa preocupação.
Segundo Christensen et al. (2002), O. majusculus inclui o díptero
predador A. aphidimyza, ovos e larvas, em sua lista de presas, no
entanto, quando o pulgão A. gossypii estava presente
simultaneamente com o benéfico, ocorreu redução na taxa de
mortalidade larval do díptero predador por ação de O. majusculus.
Insetos benéficos podem servir como presa alternativa para
predadores polífagos quando a presa-alvo está escassa,
possibilitando a sobrevivência do predador no cultivo. Entretanto,
essa predação pode resultar em menor controle da praga-alvo pelos
benéficos que serviram de presa alternativa aos predadores
polífagos (BRODSGAARD; ENKEGAARD, 1997). Outros
experimentos têm indicado que alguns predadores generalistas são
capazes de coexistirem com outros agentes de controle biológico
sem efeitos negativos sobre a eficiência de controle. O. tristicolor
consumiu o ácaro predador A.cucumeris, mas conclui-se que essas
duas espécies seriam compatíveis em um ambiente de casa de
vegetação se tripes estivessem presentes (GILLESPIE; QUIRING,
1992) e algumas espécies podem coexistir com ácaros predadores,
os quais embora frequentemente pratiquem competição por
alimento, outras vezes se complementam porque cada um tem
melhor desempenho sob condições diferentes e em diferentes
partes de um cultivo (MALAIS; RAVENSBERG, 2003). Esse fato
ilustra a importância de se analisarem separadamente os processos
de predação com relação a um predador polífago para o controle
biológico. Preferências por presas, habitat e estratégias de busca
deverão ser cuidadosamente consideradas.
Interações entre O. majusculus e M. caliginosus são
unidirecionais e dependentes do estágio do predador e da presa na
interação, assim como da presença de uma presa alternativa.
JAKOBSEN et al. (2002) verificaram superioridade de O. majusculus
em relação a M. caliginosus, talvez por causa de uma estrutura
corporal mais dura e vigorosa ou de diferenças comportamentais.
Observações diretas revelaram que o adulto de O. majusculus foi o
agressor nos encontros entre as duas espécies, independentemente
do estágio de M. caliginosus, com esse predador apresentando
somente reações defensivas e nenhum sinal de tentativas de
ataque.
Espécies de microhimenópteros, como Telenomus podisi
Ashmead, Trissolcus brochymenae (Ashmead), Trissolcus
scuticarinatus (Costa Lima) (Hymenoptera: Scelionidae), Ooencyrtus
sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) e Anastasus spp. (Hymenoptera:
Eupelmidae), foram relacionadas como importantes fatores de
mortalidade de ovos do pentatomídeo P. nigrispinus em
povoamentos de Eucalyptus cloeziana, com liberações contínuas
desse predador (TORRES et al., 1996). T. podisi, Ooencyrtus sp. e
T. brochymenae ocorreram em mais de 80% das massas de ovos
parasitadas. Entretanto, a interação entre Heteroptera predadores e
Trichogrammatidae parece ser possível, pois ninfas de P.
maculiventris mostraram preferência por ovos de A. kuehniella não
parasitados por Trichogramma brassicae Bezdenko (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) (OLIVEIRA et al., 2004).
A compatibilidade de P. maculiventris com o besouro predador
Harmonia axydiris (Pallas) (Coleoptera: Coccinelidae), em cultivos
protegidos da Europa para o controle de noctuídeos e pulgões,
apresenta problemas na ausência das presas Spodoptera littoralis
(Boisduval) (Lepidoptera: Noctuidae) e Myzus persicae (Sulzer)
(Hemiptera: Aphididae) (De CLERCQ et al., 2003). P. maculiventris
atacou ovos e larvas de H. azydiris, mas os adultos desse
coccinelídeo foram raramente atacados, enquanto ataques do
besouro predador foram raros e sem sucesso sobre P. maculiventris.
No entanto, a presença de larvas de S. littoralis em número
suficiente diminui a predação de P. maculiventris sobre larvas de H.
axydiris, indicando que esse coccinelídeo é menos preferível ou
vulnerável à ação de P. maculiventris (De CLERCQ et al., 2003).
Predadores Heteroptera podem, assim, estar envolvidos na
predação intraguilda como presas intraguilda e como predadores
intraguilda, e, em ambos os casos, podem levar a uma ruptura ou
transtorno no controle biológico de pragas. Para o controle biológico,
talvez a mais importante questão no estudo da predação intraguilda
seja conhecer quais efeitos tem a presença de um predador
intraguilda sobre a habilidade da comunidade total do predador em
suprimir populações de pragas. O entendimento do resultado
competitivo e os padrões de mortalidade entre inimigos naturais, por
exemplo, é bastante significativo para a implementação de
estratégias efetivas de controle de pragas (BRODEUR;
ROSENHEIM, 2000; BRODEUR et al., 2002).
Nesse sentido, a melhor escolha de combinações de
organismos benéficos poderá levar a uma redução nas taxas de
liberação de agentes de controle biológico para organismos-praga
em cultivos em casas de vegetação, com consequentes custos
menores para o agricultor e melhor incentivo ao controle biológico. É
importante mencionar que sistemas que envolvem cultivos em casas
de vegetação são únicos, com várias características ecológicas que
os fazem completamente diferentes de qualquer outro ecossistema
natural ou manejado. Isso cria um ambiente específico que não
somente determina a natureza da infestação ou o ataque da praga
como também molda o papel dos agentes de controle biológico. E
as interações tróficas e a guilda têm importante papel nesses
ambientes, em que há mais baixa propensão à estabilidade.
A interferência de predadores higher-order, como aqueles
heterópteros das famílias Anthocoridae (Orius), Pentatomidae
(Podisus) e Miridae (Macrolophus e Dicyphus), é menos importante
em casas de vegetação do que em agroecossistemas anuais ou
perenes. Em casas de vegetação, esses predadores são liberados
em cultivos como uma medida corretiva, principalmente durante
infestações severas da praga. Embora eles possam interferir com
outros agentes de controle biológico, a predação intraguilda
provavelmente não tem consequências significativas para o controle
biológico por duas razões, segundo Brodeur et al. (2002). Primeiro,
esses predadores tendem a desaparecer do sistema assim que a
população da praga tenha sido reduzida. Eles parecem ter baixa
capacidade de sobreviver, reproduzir-se e aumentar suas
populações quando presentes em ambientes não estáveis,
pobremente diversificados com redes alimentares. Entretanto, tal
motivo pode não ser o caso para espécies onívoras, as quais podem
sustentar populações, até certo grau, com recursos alimentares
provenientes de plantas. Segundo, porque o controle biológico é
continuamente suplementado por liberações inoculativas periódicas
de altos números de inimigos naturais mais especializados. Assim,
os efeitos negativos da predação intraguilda sobre esses inimigos
naturais são provavelmente compensados, exceto se os predadores
generalistas, ou predadores higher-order, tiverem a capacidade de
aumentar seus números usando os agentes de controle introduzidos
como recurso alimentar.
Importância de algumas famílias
Anthocoridae
A família Anthocoridae (Hemiptera: Heteroptera) contém entre
400 e 600 espécies distribuídas ao redor do mundo. Reúne insetos
pequenos (1,4 mm–4,5 mm) em tamanho e número de espécies,
refletindo na natureza escassa da literatura sobre eles; a maioria
das espécies é conhecida somente pela descrição original e por
poucas notas sobre a sua distribuição. Especialmente para as
espécies da América do Sul e Central, África e sudeste da Ásia, as
informações são rudimentares, tanto que a maioria dos taxa é
pobremente conhecida.
As espécies do gênero Anthocoris Fallén, em sua maioria, são
associadas em termos de habitat com uma variedade de arbustos e
de árvores, incluindo as frutíferas. No geral, são altamente
polífagas. As espécies A. confusus, a mais distribuída na Região
Paleártica, e A. nemoralis, são as mais referidas dentro do gênero
(PÉRICART, 1972). Essa última espécie é comercializada para uso
no controle biológico de psilídeos.
Uma revisão das espécies do oeste da Região Paleártica do
gênero Orius Wolff foi apresentada por Péricart (1972), enquanto
Herring (1966) o fez daquelas presentes no Hemisfério Ocidental.
Pelo fato de algumas espécies terem apresentado atributos como
candidatos promissores ao controle biológico, atenção maior tem
sido dada a elas, O. insidiosus, O. laevigatus, O. majusculus, com
muitos estudos sobre biologia, comportamento, eficiência do uso
como agente de controle, criação massal, controle de qualidade e
taxas de liberação (SALAS-AGUILLAR; EHLER, 1977; RAMAKERS;
RABASSE, 1995; RIUDAVETS, 1995; TAVELLA et al., 2000;
SILVEIRA et al., 2003; MENDES et al., 2005c). O antocorídeo O.
laevigatus apresenta ampla distribuição na Região Mediterrânea e
no norte da África, e é a espécie mais amplamente empregada na
Europa atualmente. O. majusculus ocorre comumente na Europa
Central e Meridional e na Ásia Menor. O. insidiosus é uma espécie
neártica, com distribuição nos EUA, México e América Central e do
Sul. Ocorre também em Cuba, Porto Rico e em muitas ilhas das
Índias Ocidentais (HERRING, 1966).
Esses insetos, no entanto, ocupam grande variedade de
habitats; e o hábito predatório de vários antocorídeos tem atraído a
atenção de muitos pesquisadores que trabalham com
agroecossistemas; sendo assim, vários programas de manejo
integrado de pragas já os incluem, o que tem levado também a
maior conhecimento sobre aquelas espécies encontradas em
ecossistemas naturais (LATTIN, 1999, 2000). Por sua vez, o
conhecimento detalhado desses pequenos predadores estende-se
para somente algumas espécies em poucos gêneros, como Orius
spp. e Anthocoris spp., particularmente em relação ao primeiro, uma
vez que várias espécies desse gênero já são produzidas em criação
massal e vendidas comercialmente como agentes de controle
biológico de tripes em sistemas de cultivos protegidos (BUENO,
2000, 2005; BUENO et al., 2003).
Pericart (1972) menciona que o gênero Orius Wolff, 1811,
compreende cerca de 70 espécies distribuídas em todas as regiões
zoogeográficas, das quais, 15 espécies são encontradas na América
do Sul. No Brasil, estudos conduzidos por Silveira et al. (2003)
revelaram a presença das espécies O. insidiosus, Orius thyestes
Herring, Orius perpunctatus (Reuter) e Orius sp. em diversas plantas
cultivadas e invasoras, constatando-se que muitas dessas plantas
são reservatórios naturais para esses predadores, em termos de
habitat, abrigo, presas e pólen. Além disso, a complexidade do
habitat e a arquitetura das plantas, em muitos tipos de sistemas
ecológicos, afetam a diversidade de espécies (LAWTON, 1983).
Espécies de Orius passam o inverno em abrigos de material
vegetal, flores, etc., e podem ser efetivos agentes de controle em
decorrência, principalmente, de sua ampla distribuição, presença
contínua em diversos agroecossistemas, algumas vezes em altas
densidades e associados a outros predadores; da ampla faixa de
presas; da alta capacidade de busca e de predação; da habilidade
para sobreviver mesmo na ausência de presas e de consumir fontes
alimentares alternativas (BUENO, 2000). Por causa da taxa de
captura exibida pelas espécies de Orius começar a aumentar
imediatamente após sua completa saciação, o número de presas
que um indivíduo consome aumentará com a densidade de presas.
Assim, Orius será mais efetivo a altas densidades de presas do que
aqueles predadores para os quais o sucesso de captura permanece
baixo por várias horas após a completa saciação, como
demonstrado com os ácaros predadores Neoseiulus barkeri Hughes
e A. cucumeris (Acari: Phytoseiidae).
Para os percevejos predadores do gênero Orius, as interações
inseto–planta são mais complexas do que para outros predadores.
Esses insetos, além de predarem pequenos artrópodes, alimentam-
se de pólen, ingerem água por meio da sucção no xilema das
plantas e também as utilizam como substrato de oviposição. Seus
ovos são inseridos dentro do tecido das plantas, realizando,
portanto, postura endofítica. Assim, a complexidade dessa relação
pode estar ligada à variedade de alimento e aos locais de abrigo e
oviposição oferecidos pelas plantas (ISENHOUR; YEARGAN, 1981;
ARMER et al., 1998; COLL, 1998; MALAIS; RAVENSBERG, 2003).
Os percevejos apresentam desenvolvimento e fecundidade
fortemente influenciados por vários fatores, como a presa (alimento)
e as condições ambientais, em particular a temperatura
(TOMMASINI, 2003). Temperaturas mais altas e alimento de boa
qualidade aceleram o crescimento da população desses
predadores, e diferenças interespecíficas são mínimas em relação
ao tempo de desenvolvimento de Orius spp.
Espécies de Orius têm o tempo mais curto no desenvolvimento
ovo-adulto do que a maioria das espécies de heterópteros, ou seja,
em média, 15 dias a 25 °C. Na mesma temperatura, espécies de
Geocoris, Nabis e Podisus exigem mais de um mês para se
desenvolverem de ovo-adulto, enquanto espécies da família
Reduviidae mais de 40 dias (BRAMAN; YEARGAN, 1989;
CARVALHO et al., 2004). Carvalho et al. (2005a) verificaram que o
período ninfal de O. thyestes foi cerca de seis vezes maior a 16 °C
(58,2 dias) do que a 31 °C (9,8 dias), com temperatura base e
constante térmica de 12,8 °C e 173,82 graus.dias, respectivamente.
Efeito deletério da temperatura de 16 °C em O. thyestes foi obtido,
na qual apenas 40% das ninfas atingiram a fase adulta; desses
adultos, apenas 19% não apresentaram deformações morfológicas.
Maiores valores de fecundidade foram registrados a 25 °C e 28 °C,
com 109,2 ovos/fêmea e 128,2 ovos/fêmea, respectivamente
(CARVALHO et al., 2005b). A 25 °C fêmeas de O. insidiosus
colocaram 77,8 ovos e 206,7 ovos, tendo como alimento o tripes
Caliothrips phaseoli (Hood) e ovos de A. kuehniella,
respectivamente (MENDES; BUENO, 2001; MENDES et al., 2005a).
O aumento do número de ovos/fêmea de O. insidiosus pode ocorrer
em virtude do incremento no número de presas e também do tipo de
presa. Na densidade de 60 ninfas de A. gossypii/fêmea do predador,
o número de ovos foi de 53,4 ovos/fêmea (MENDES et al., 2003).
Tendo como alimento ovos de A. kuehniella, e a 25 °C o predador O.
insidiosus, apresentou um pico de oviposição no 11o dia da fase
adulta, com média diária de ovos colocados de aproximadamente
5% do total colocado durante toda a sua vida. Até o 30º dia após a
emergência, as fêmeas colocaram 80% do total de ovos e, depois
desse dia, o número de ovos diminuiu (Figura 3). Segundo Mendes
et al. (2005a), esses dados são essenciais para subsidiar aspectos
da criação massal desse predador, podendo-se avaliar o período de
coleta de ovos em laboratório e também a capacidade reprodutiva
desse inseto no campo.
Figura 3. Curva de oviposição média de Orius insidiosus (Say); 25

°C, UR de 70% ± 10% e fotofase de 12 horas.
Desenvolvimento, sobrevivência e reprodução em ovos de

Lepidoptera, particularmente em ovos de A. kuehniella, têm sido
estudados em várias espécies de Orius (Van den MEIRACKER,
1999; TOMMASINI, 2003; CARVALHO et al., 2004; 2005a, b;
MENDES et al., 2005b). Blumel (1996) verificou que O. majusculus
e O. laevigatus consumiram cerca de 210 ovos/predador durante o
desenvolvimento ninfal. Ninfas de O. insidiosus foram capazes de
atingir o estágio adulto consumindo somente um quarto da
quantidade de alimento consumido por ninfas mantidas com amplo
suprimento de ovos como presa. A habilidade para completar o
desenvolvimento com essa baixa quantidade de alimento pode
contribuir para a eficácia de O. insidiosus como agente de controle
biológico, podendo aumentar a chance de a população do predador
persistir em tempos de escassez de presas.
Embora sejam polífagos, frequentemente mostram forte
preferência por uma espécie particular de presa. Existe alto grau de
correlação entre a densidade da presa e o tamanho da população
de Orius spp. Observa-se, em muitos países, que o uso reduzido de
produtos químicos, em combinação com a presença de uma presa
adequada, provavelmente capacitam a colonização de cultivos em
casas de vegetação por espécies de Orius. Frequentemente Orius
spp. e, algumas vezes, Anthocoris spp. são encontrados em cultivos
em casas de vegetação, associados com muitos insetos-presa;
entretanto, a maioria dos trabalhos com Orius mostra que o
predador apresenta forte preferência à predação sobre espécies de
tripes (Figura 4), particularmente Frankliniella occidentalis
(Pergande) (Thysanoptera: Thripidae).
Figura 4. Adulto de Orius insidiosus (Say) (Heteroptera:
Anthocoridae) predando tripes.
Foto: Vanda H. P. Bueno
As espécies O. insidiosus, O. laevigatus e O. majusculus são

usadas com sucesso no controle de ácaros e de tripes em plantios
comerciais de flores e hortaliças em casas de vegetação, em
programas de manejo integrado de pragas, especialmente no
Canadá e na Europa, e O. laevigatus é hoje o mais comum agente
de controle biológico para o tripes F. occidentalis em hortaliças na
Europa (Tabela 3). Em cultivo de crisântemo de corte em casa de
vegetação O. insidiosus foi introduzido por meio da liberação
inoculativa sazonal a uma taxa de 1,5 Orius/m2 ou 2,0 Orius/m2. O
número médio de tripes decresceu de 4,7 para 2,5 tripes na cultivar
Yellow Snowdon e de 2,8 tripes/planta para 1,1 tripes/planta em
‘White Reagan’ após a primeira liberação. Foi concluído que tripes
pode ser efetivamente controlado pelo predador O. insidiosus
(BUENO et al., 2003; SILVEIRA et al., 2004), o qual foi introduzido
na Europa em 1990 e liberado em 90% da área cultivada com
pimentão, a qual aumentou para 95% em 1992 (Van SCHELT,
1993), e é a espécie mais comumente encontrada no Brasil
(BUENO, 2000, 2005).
Tabela 3. Principais espécies de predadores Heteroptera comer‐

cializados para uso como agentes de controle biológico.
Espécie Presa
Orius insidiosus Tripes, ácaros
Orius laevigatus Tripes, ácaros
Orius majusculus Tripes, ácaros
Anthocoris nemoralis Psila
Podisus maculiventris Lagartas, besouro-do-colorado, besouro-mexicano
Macrolophus caliginosus Mosca-branca, ovos de Lepidoptera
Miridae
Espécies predadoras mais estudadas estão dentro da
subfamília Dicyphinae, nos gêneros Dicyphus (D. tamaninii, D.
errans) e Macrolophus (M. caliginosus). São espécies polífagas e,
hoje, de grande interesse como potencialmente úteis para liberação
ou conservação em programas de controle biológico. Vários estudos
vêm sendo conduzidos sobre a biologia e a sua efetividade como
agentes de controle biológico em vários cultivos em casas de
vegetação, particularmente da mosca-branca, e como colonizadores
em referência ao controle biológico natural (RIUDAVETS, 1995;
GABARRA, 1995; GABARRA; BESRI, 1999; ALOMAR; ALBAJES,
1996; ALBAJES; ALOMAR, 1999).
O mirídeo predador M. caliginosus é atualmente produzido em
massa para controle da mosca-branca em cultivos de casas de
vegetação na Europa, particularmente na Região Mediterrânea
(RIUDAVETS et al., 2006) (Tabela 3). Liberações antecipadas do
predador, sozinho ou em combinação com parasitoides, são
recomendadas.
Pentatomidae
Entre os representantes da família Pentatomidae, que
apresentam espécies predadoras e podem ser utilizadas em
programas de manejo integrados de pragas, destacam-se Podisus
maculiventris e Perillus bioculatus (F.) na América do Norte e
Europa; P. nigrispinus (Dallas), B. tabidus e S. cincticeps (Stal) na
América do Sul (De CLERCQ, 2000; ZANUNCIO et al., 2000;
LEMOS et al., 2003) e Eocanthecona furcellata (Wolff) no sudeste
da Ásia e Índia (De CLERCQ, 2000).
Muitos estudos têm sido desenvolvidos com relação à biologia,
ao comportamento e à criação massal de várias espécies no Brasil,
envolvendo presas como pupas do coleóptero Tenebrio molitor,
lagartas de Bombyx mori L., larvas de M. domestica (ZANUNCIO et
al., 2002). Os números de posturas por fêmea, de ovos por fêmea e
a viabilidade de ovos e o peso de machos e fêmeas de S. cincticeps
foram menores com larvas de M. domestica L. do que com aquelas
de T. molitor ou Zophobas confusa Gebien (ZANUNCIO et al., 2005).
De forma semelhante, P. nigrispinus teve maior duração da fase
ninfal e menor sobrevivência no segundo, terceiro, quarto e quinto
estádios e fêmeas com menor peso com larvas de M. domestica do
que aquelas de terceiro ou quinto estádios de A. argillacea ou de
terceiro estádio de T. molitor (LEMOS et al., 2003).
A lagarta de B. mori é outra presa alternativa para
Pentatomidae predadores (NASCIMENTO et al., 1997), pois
Podisus distinctus teve menor período de pré-oviposição, maiores
períodos de oviposição e pós-oviposição e maiores números de
posturas, de ovos e de ninfas por fêmea com essa presa do que
com pupas de T. molitor ou larvas e/ou pupas de M. domestica
(LACERDA et al., 2004). No entanto, a reprodução de Podisus
sculptus Distant foi semelhante com B. mori e com larvas de T.
molitor.
O período de incubação, a duração e a viabilidade da fase
ninfal de P. nigrispinus e S. cincticeps foram afetados
quadraticamente pela temperatura entre 18 °C e 35 °C (DIDONET et
al., 1995). De forma semelhante, a viabilidade de ovos, o período
embrionário e a duração da fase ninfal de P. distinctus foram
influenciados quadraticamente pela temperatura entre 17 °C e 33
°C. Isso mostra que temperaturas muito baixas ou altas são
desfavoráveis a esse predador, enquanto a temperatura ótima para
a criação de P. distinctus situa-se entre 25 °C e 27 °C (SANTOS et
al., 2004).
O pentatomídeo P. nigrispinus, submetido a temperaturas
constantes de 20 °C, 23 °C, 25 °C, 28 °C, 30 °C e 33 °C, teve taxa
intrínseca de crescimento populacional (rm) de natureza quadrática,
que foi crescente até 28 °C e decrescente a partir daí. O valor da rm
foi negativo a 33 °C, indicando redução populacional desse
predador de uma geração para outra nessa temperatura
(MEDEIROS et al., 2003). Além disso, a temperatura de 33 °C foi
letal para ovos de P. distinctus e S. cincticeps, respectivamente, sem
eclosão de ninfas desses predadores (SANTOS et al., 2004).
Mohaghegh et al. (2001) avaliaram o efeito da temperatura
mantida a 18 °C, 23 °C e 27 °C sob a resposta funcional de P.
maculiventris e P. nigrispinus com lagartas de Spodoptera exigua
(Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae) e verificaram que ambos os
predadores reduziram o tempo de manipulação da presa conforme a
temperatura aumentava. Essa redução pode ser atribuída ao fato de
predadores serem mais ativos e terem maiores taxas reprodutivas
em temperaturas mais elevadas.
Pentatomídeos predadores têm sido multiplicados e liberados
para o manejo de lagartas desfolhadoras de eucalipto (FREITAS et
al., 1990; ZANUNCIO et al., 2002; TORRES et al., 2006). As
principais espécies associadas a lepidópteros desfolhadores de
eucalipto são P. nigrispinus e B. tabidus, que são as mais agressivas
e frequentes, enquanto Alcaeorrhynchus grandis (Dallas),
Tynacantha marginata Dallas, S. cincticeps, Podisus sculptus
Distant (Heteroptera: Pentatomidae), Arilus carinatus Forster,
Montina confusa Stal e Apiomerus sp. (Heteroptera: Reduviidae) são
observadas com menores frequências.
As liberações desses predadores em plantios de eucalipto para
manejo de lagartas desfolhadoras são inundativas ou inoculativas.
Liberações inundativas são feitas em talhões com picos
populacionais de lagartas, enquanto liberações inoculativas são
realizadas em talhões susceptíveis às infestações de lepidópteros. A
caracterização de talhões susceptíveis a lagartas desfolhadoras é
feita pelo monitoramento de lepidópteros com armadilhas luminosas
para determinar a dinâmica populacional destes (FREITAS et al.,
2005) e indicar os períodos mais prováveis de liberação dos
percevejos predadores (TORRES et al., 2006). Dessa forma,
liberações inoculativas de percevejos predadores são realizadas em
locais com elevado número de adultos de lepidópteros-praga
coletados. Isso aumenta a probabilidade de esses inimigos naturais
se estabelecerem na área e de evitar altos níveis de desfolha e a
necessidade da aplicação de inseticidas. Por isso, a VM Florestal
produz e libera os percevejos predadores B. tabidus e P. nigrispinus
com sucesso para o manejo de lepidópteros desfolhadores de
eucalipto desde 1987 (FREITAS et al., 1990; ZANUNCIO et al.,
2002; TORRES et al., 2006). Essa empresa realizou liberações
desses predadores entre os anos de 1987 e 1990, em nove surtos
de lagartas desfolhadoras, nos municípios de Bocaiúva, Paraopeba,
João Pinheiro e Presidente Olegário, no Estado de Minas Gerais.
Dos nove surtos, esses percevejos predadores tiveram sucesso em
quatro deles, sem necessidade de qualquer outro tipo de controle,
enquanto nos demais houve controle parcial. Esse fato mostra o
potencial que pentatomídeos predadores possuem para o manejo
de lagartas desfolhadoras de eucalipto e, por isso, esse programa
continua hoje com liberações mais intensas de percevejos
predadores que no passado.
Lygaeidae
O gênero mais comum é Geocoris (Fallen), e a maior parte das
espécies é fitófaga (CARAYON, 1961). Geocoris spp. são também
mencionados por atacarem pragas em várias culturas, e pelo menos
uma espécie G. punctipes é produzida comercialmente para o
controle de pragas (YEARGAN; ALLARD, 2002). Duas outras
espécies de predadores desse gênero são bastante estudadas, G.
pallens (Stal) e G. atricolor, ambas de origem neártica, e descritas
como predadores do tripes F. occidentalis (RIUDAVETS, 1995).
Informações sobre seu desenvolvimento e sua criação foram
mencionadas por Butler (1966) e Yokoyama (1980). Geocoris sp.
tem sido objeto de estudo para o desenvolvimento de dietas
artificiais para insetos predadores (COHEN,1998). A espécie G.
punctipes não demonstrou qualquer alteração em seu
comportamento de seleção de presas, mesmo depois de ter sido
criado por 50 gerações em dietas artificiais (HAGLER; COHEN,
1991).
Nabidae
Dentro da família Nabidae Nabis (Latreille) é o principal gênero,
o qual reúne principalmente espécies predadoras, como N.
alternatus (Parshley), N. americaniformis (Carayon), N. ferus (L.) e
N. pseudoferus Renane. Ninfas e adultos são predadores, mas para
obterem água usam a seiva da planta, o que pode causar-lhe danos
(RIDGWAY; JONES, 1968), e são difíceis de criar, principalmente,
em razão do canibalismo entre ninfas (PERKINS; WATSON, 1972).
Representantes dessa família são bastante comuns em cultivos de
soja e alfafa; a espécie N. roseipennis foi observada em cultivos de
soja predando, em média, 6,2 lagartas de noctuídeos (REED et al.,
1984). A maioria das espécies de Nabis passa o inverno como
adultos. Algumas apresentam somente uma geração por ano,
enquanto outras têm de duas a cinco gerações, dependendo do
local em que se encontram.
Heteroptera é um grupo conveniente para estudo com
interessante comportamento de zoofitofagia facultativa. Talvez
nenhum outro táxon tenha diversidade de hábitos alimentares tão
grande, tal que fitofagia e zoofagia podem ser tratados como
extremos de uma contínua estratégia de alimentação. Os
Heteroptera são frequentemente as espécies numericamente
dominantes no complexo de predadores de muitos sistemas
agrícolas e, salvo para algumas espécies, ainda existe pouco
conhecimento sobre como esses predadores funcionam no controle
de pragas, o que tem levado a pouca habilidade em predizer o efeito
desses predadores sobre a dinâmica populacional das pragas e o
seu uso como componentes do manejo integrado de pragas (MIP).
Problemas referentes ao uso da maioria das espécies são: diapausa
reprodutiva, necessidades alimentares suplementares,
determinação de taxas de liberação, susceptibilidade a outros
predadores (predação intraguilda) e canibalismo. No entanto, os
estudos existentes têm cada vez mais mostrado que muitas
espécies de predadores Heteroptera têm papel extremamente
importante nos agroecossistemas, com importante contribuição para
o controle natural e o controle biológico aplicado. Podem
perfeitamente ser inseridos em programas de controle de pragas em
vários cultivos de importância agrícola e florestal, particularmente o
enfoque adotado no Brasil, com as espécies de Orius
(Anthocoridae) e Asopinae (Pentatomidae), respectivamente.
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Capítulo 22
Coleópteros predadores
(Coccinellidae)
Lúcia M. Almeida
Introdução
Os predadores têm recebido atenção especial, principalmente
dos ecologistas, em conjunto com os parasitos, parasitoides e
patógenos, pois constituem um instrumento importante para o
controle biológico. Existem uma enorme variedade natural de
espécies de insetos predadores e, também, muitos casos de
sucesso de controle biológico clássico para as espécies de insetos
herbívoros. Os predadores podem ser definidos como insetos de
vida livre, geralmente maiores que sua presa. Requerem mais de
um indivíduo para completar seu desenvolvimento, matando sua
presa imediatamente ou logo após o ataque. Alimentam-se de
presas diferentes, às vezes, porém, podem ter certa especificidade
ou, ainda, podem obter recursos de mais de uma fonte. Algumas
espécies têm diferentes estratégias de alimentação em diferentes
estágios do seu ciclo de vida.
Os coccinelídeos (Coccinellidae) são, entre os besouros
(Coleoptera), os predadores mais importantes. Em geral, são
insetos pequenos, medindo 1 mm a 10 mm. Geralmente, as fêmeas
são maiores que os machos, possuem como primeiro par de asas,
os élitros, que cobrem as asas membranosas posteriores e todo o
abdome. As antenas são clavadas e pequenas, assim como as
pernas, as quais se retraem quando o indivíduo é molestado. Muitas
espécies exibem colorido brilhante, que é sinal de alerta aos
predadores, indicando ter gosto desagradável ou serem tóxicas.
Quando perturbadas, podem ainda liberar uma substância
amarelada com odor forte, que funciona como deterrente aos
predadores. Os coccinelídeos possuem metamorfose completa; as
fêmeas depositam posturas com grupos de 10 a 50 ovos,
geralmente alongados e amarelos, em plantas onde se encontram
afídeos, presas preferenciais das espécies predadoras, ou em
plantas que vão servir de alimento, no caso das espécies fitófagas.
As larvas geralmente possuem quatro ínstares, medem até 4 mm de
comprimento. A coloração em geral é semelhante à dos adultos, e
podem possuir espinhos ou escolos (projeção ramificada com
espinhos) distribuídos pelo corpo. A larva eclode do ovo em uma a
duas semanas. O ciclo larval se completa em, aproximadamente,
duas semanas e em seguida a prepupa se transforma em pupa
permanecendo por mais uma a duas semanas até a emergência do
adulto. O período de desenvolvimento está diretamente ligado à
qualidade da dieta, assim como da temperatura. A pupa completa
seu desenvolvimento presa às plantas onde viveram como larvas. O
comportamento alimentar das larvas é semelhante ao dos adultos e
por isso suas mandíbulas são, em geral, semelhantes. Muitas
espécies são predadoras, principalmente de afídeos, coccídeos e
ácaros, e suas mandíbulas são uni ou bidentadas, com os dentes
apicais afilados. Um pequeno grupo de espécies tem hábito fitófago
e suas mandíbulas apresentam mais de três dentes apicais que
servem para cortar e triturar o tecido das plantas.
A família Coccinellidae atualmente conta com mais de 6.000
espécies descritas, distribuídas em 360 gêneros (VANDENBERG,
2002) e, aproximadamente, 2.000 são da Região Neotropical. A
importância da maioria desses insetos está no fato de serem
eficientes predadores de afídeos, coccídeos e psilídeos e de outros
insetos sugadores, que constituem pragas dos sistemas
agroflorestais (HODEK; HONEK, 1996).
Entre os membros da família, o pequeno grupo de espécies
fitófagas tem também importância econômica, pois são encontradas
alimentando-se principalmente de plantas das famílias
Cucurbitaceae e Solanaceae. Na Região Sul do Brasil são
relativamente comuns espécies de Epilachna paenulata (Germar),
Epilachna spreta (Mulsant) e Epilachna cacica (Guèrin) que usam
como recurso alimentar folhas de espécies cultivadas em hortas
como Cucurbita pepo (aboboreira), Sechium edule (chuchuzeiro) e
de Cucumis sativus (pepineiro) (ARAÚJO-SIQUEIRA; ALMEIDA,
2004).
Os coccinelídeos predadores apresentam grande atividade de
busca, ocupando todos os ambientes de suas presas, além de
serem muito vorazes o que os caracteriza como eficientes
predadores, principalmente de afídeos (HODEK, 1973). A ocorrência
natural de larvas e adultos de coccinelídeos durante o período de
infestação de pulgões em plantas cultivadas é importante no
controle desses insetos, diminuindo as suas populações e reduzindo
os danos.
As espécies de coccinelídeos predadoras de afídeos, tanto no
estágio de larva como no de adulto, são geralmente bem
sincronizadas com as populações da praga e muito sensíveis às
mudanças de densidade das presas e por isso são considerados
mais eficientes como inimigos naturais do que as espécies
predadoras que atuam somente como larvas, ou como adultos
(HAGEN; Van den BOSCH, 1968).
A presença de predadores, que exercem controle biológico dos
insetos de importância agrícola, é indispensável como fator de
equilíbrio dinâmico nos agroecossistemas, pois minimiza a
necessidade de intervenção do homem no seu controle, auxiliando
na regulação da população de insetos-praga em muitas culturas
(OLKOWSKIM et al., 1990; OBRYCKI; KRING, 1998).
Os coccinelídeos são conhecidos como agentes eficientes de
controle de várias espécies de afídeos e outras presas. A
voracidade, ou seja, o número máximo de presas consumidas pelo
predador; a resposta funcional, que é a relação entre o número de
presas capturadas e o número de presas disponíveis; e a
preferência assim como a capacidade de captura são os principais
fatores que influenciam o processo de alimentação e a eficiência da
predação como agentes de controle biológico. Todos esses fatores
estão intimamente ligados à temperatura (FRAZER, 1988). Desse
modo, o seu desenvolvimento, a sua biologia alimentar e sua
temperatura são fatores que devem ser analisados em conjunto.
Os programas de controle biológico, com a utilização dos
coccinelídeos, foram iniciados visando à harmonização dos
processos de equilíbrio, além de evitar o uso excessivo de produtos
químicos no meio ambiente. O primeiro caso e de maior sucesso do
controle biológico clássico foi a introdução, em 1888, na Califórnia,
de Rodolia cardinalis (Mulsant), espécie originária da Austrália, para
controlar a cochonilha Icerya purchasi Mask. em plantios de citros.
Mesmo depois de mais de 100 anos, esses coccinelídeos ainda são
importantes no controle de cochonilhas, mantendo sua população
abaixo do nível de dano.
Para os insetos, as características químicas e físicas do
alimento, bem como as interações entre as substâncias e os seus
efeitos adversos, podem alterar de maneira efetiva sua performance
reprodutiva, assim como seu crescimento, tempo de
desenvolvimento, capacidade de dispersão e longevidade, trazendo
consequências ao seu desempenho, principalmente no caso dos
predadores, responsáveis pelo controle de espécies-praga. Assim,
neste capítulo serão abordados aspectos do comportamento
alimentar dos coccinelídeos, com ênfase nos predadores, enfocando
principalmente a especificidade, qualidade, preferência e toxicidade
dos recursos alimentares explorados por esses insetos.
Evolução, taxonomia e morfologia

Os coccinelídeos pertencem a um grupo de besouros
(Coleoptera) antigo e de muito sucesso que surgiu no período
Permiano ou há cerca de 280 milhões de anos. Estudos
morfológicos comparados dos grupos atuais de Coleoptera indicam
que os Coccinellidae estão entre os grupos de besouros mais
avançados (CROWSON, 1981). Entretanto, trabalhos mais recentes
baseados em citocromo oxidase mitocrondrial mostram que esses
besouros podem estar ligados a grupos mais primitivos como
Carabidae, do que com os mais apicais (HOWLAND; HEWITT,
1995).
Coccinellidae é uma família monofilética com espécies
distribuídas por todo o mundo. Apresenta como autapomorfias a
forma dorsal do corpo extremamente convexa e ventralmente plana;
cabeça encoberta pelo pronoto; antenas com 9 a 11 artículos, dos
quais os três a seis últimos em forma de clava e tarsos com quatro
artículos, raramente com três. A família é dividida em 7 subfamílias,
as quais possuem 42 tribos: Coccidulinae, Cocinellinae, Scymninae,
Ortaliinae, Chilocorinae, Sticholotidinae e Epilachninae (FÜRSCH,
2007), porém não existem trabalhos que mostrem um consenso
sobre o número de subfamílias. Apenas poucos representantes da
subfamília Coccinellinae (Psylloborini) alimentam-se de fungos e
todos os da subfamília Epilachninae, de plantas superiores; todos os
demais são predadores de afídeos, psilídeos, cochonilhas, ácaros e
eventualmente de larvas de outros insetos (Figura 1).
Figura 1. Dendrograma mostrando a relação filogenética entre as
subfamílias de Coccinellidae, assim como a indicação do alimento
principal de cada um dos grupos.
Fonte: Dixon (2000).
O nome Coccinellidae refere-se à cor avermelhada exibida
pelos élitros da maioria dos seus membros, principalmente aqueles
da subfamília Coccinellinae, os primeiros a serem conhecidos e
descritos e os mais típicos. O padrão de coloração dorsal de
Coccinellidae é extremamente variável dificultando a sua
identificação, sendo necessária a observação de caracteres
morfológicos da superfície ventral, especialmente da coloração dos
pro, meso e metaepímeros, assim como a presença e forma da linha
pós-coxal e, ainda, a genitália, principalmente do macho. Segundo
Iperti (1999), a identificação em campo pode se basear em outro
nível de caracteres, como tamanho, forma e pilosidade, os quais são
suficientes para reconhecimento das suas preferências tróficas. É
possível diferenciar os coccinelídeos grandes (3 mm–9 mm) que são
glabros, dos pequenos (<3 mm) os quais são pubescentes e os
muito pequenos (<2 mm) que, frequentemente, se alimentam de
ácaros e aleirodídeos. Esses três grupos representam 60%, 39% e
1% das espécies, respectivamente. Algumas vezes é possível
predizer o tipo de alimentação a partir da coloração dos élitros
(IPERTI, 1999). Na Europa, por exemplo, as espécies afidófagas
possuem élitros com coloração vermelha brilhante, amarela ou
alaranjada e constituem 65% das espécies da família (Coccinellinae,
Hippodamiini; Scymnus spp. e Pullus spp.). Espécies coccidófagas
possuem coloração escura e representam 25% das espécies da
família (Chilocorini, Hyperaspinae, Sidis spp. Nephus spp. e
Cryptolaemus spp.). Os coccinelídeos micófagos são castanho-
claros, esbranquiçados ou amarelados e representam 8% das
espécies (Psylloborini; Rhyzobius sp.).
As espécies afidófagas (Coccinellini, Hippodamiini) assim como
as fitófagas (Epilachninae) são castanho-amareladas, as primeiras
diferindo por não apresentarem pubescência. Entre os coccinelídeos
predadores não ocorrem grandes variações quanto à sua
morfologia, tanto das larvas quanto dos adultos, porém em algumas
características essas espécies diferem, refletindo ou estando
relacionadas ao seu modo de vida.
Com base no tipo morfológico de mandíbula apresentada pelas
espécies, pode-se reconhecer o tipo de alimento utilizado pelo
inseto (Figura 2). Os predadores apresentam as mandíbulas com
um ou dois dentes agudos apicais. Em geral, nos predadores de
coccídeos, o dente apical é muito afilado e serve para cortar e retirar
a carapaça endurecida que cobre a presa (SAMWAYS; WILSON,
1988). Em algumas espécies, a margem interna do dente é
acompanhada por uma cavidade, de maneira que, quando o ápice
afilado perfura a presa, o alimento é dirigido para a abertura bucal.
Além disso, esses predadores geralmente injetam na presa uma
enzima digestiva para acelerar a digestão do alimento, e para isso
utilizam esse mesmo dente afilado e o canal que funciona como
uma agulha intradérmica. Todo esse aparato servirá também para a
sucção do alimento previamente digerido.
Figura 2. Mandíbulas de representantes das guildas
alimentares de Coccinellidae: (A) Fitófago; (B)
Predador de afídeos; (C) Predador de coccídeos; e (D)
Micófago.
Ilustração: Lúcia Massutti de Almeida
Coccidophilus citricola Brèthes é uma espécie de Coccinellidae

que se alimenta de cochonilhas-da-carapaça (Hemiptera,
Diaspididae), espécie com elevados índices populacionais, comuns
nos pomares de citros brasileiros. O primeiro registro dessa espécie
no Brasil ocorreu em 1934, no Rio de Janeiro, e, em Pernambuco, é
importante no controle natural de Diaspis echinocacti (Bouché), a
cochonilha-da-palma-forrageira. Tanto a larva quanto o adulto
apresentam mandíbulas simétricas, robustas e pontiagudas. Nas
larvas, a mola é pouco projetada e ocorre um retináculo afilado, e
nos adultos, a região molar não apresenta dentes e nem retináculo
(SILVA et al., 2005).
Nas espécies fitófagas as mandíbulas apresentam uma série de
dentes apicais, geralmente cinco, que servem para raspar o
parênquima das folhas das quais se alimentam. Essas espécies
geralmente apresentam um comportamento muito interessante que
é o de demarcar a região da folha onde vão se alimentar, cortando
com as mandíbulas cada um dos vasos que nutrem a planta. Nesse
processo ocorre interrupção da condução da seiva, impedindo que
haja uma reação da planta, introduzindo, por exemplo, uma
substância tóxica ao trato alimentar do inseto (ALMEIDA;
MARINONI, 1986; ALMEIDA; RIBEIRO, 1986; RIBEIRO; ALMEIDA,
1989; ARAÚJO-SIQUEIRA; ALMEIDA, 2004).
Nos coccinelídeos micófagos, a mandíbula apresenta uma
estrutura denominada prosteca que é formada por uma série de
dentes afilados, formando uma espécie de pente que, durante a
alimentação, é introduzida nas hifas do fungo, arrancando-as e
levando-as à abertura bucal. Psyllobora gratiosa Mader utiliza essa
forma de alimentação, onde a mandíbula é introduzida nas hifas do
fungo (ALMEIDA; MILLÉO, 1998). Da mesma forma que a
mandíbula, as maxilas e principalmente os palpos maxilares têm
papel fundamental na alimentação e no reconhecimento da presa
(KESTEN, 1969; NAKAMURA, 1985), e a amputação dos palpos
maxilares de Coccinella septempunctata brucki L. resulta no
decréscimo de cerca de 40% na eficiência da captura da sua presa.
O tamanho e a forma dos palpos maxilares, assim como a
presença e o número de sensilas receptivas no seu ápice, parecem
influenciar a velocidade e a eficiência da procura do alimento. Por
exemplo, espécies predadoras de afídeos devem responder mais
rapidamente à presença da sua presa, enquanto espécies que se
alimentam de coccídeos ou mesmo as fitófagas não têm essa
necessidade já que seu alimento pode ser localizado mais
facilmente em razão do seu tamanho e da sua falta de mobilidade
(BARBIER et al., 1996).
Biologia e desenvolvimento
Os coccinelídeos são insetos holometábolos, ou seja, têm
desenvolvimento completo e passam pelos estágios de ovo, quatro
ínstares larvais, prepupa, pupa e adulto. Existem raras espécies
cujo desenvolvimento larval se dá em três ou cinco ínstares. Apenas
uma espécie coccidófaga conhecida se desenvolve em três ínstares
(HODEK; HONEK, 1996). A duração do ciclo de desenvolvimento
varia de menos de duas semanas até mais de dois meses,
dependendo do tamanho, das condições térmicas e da
especificidade trófica.
Desenvolvimento pós-embrionário
Os ovos são pequenos, alongados e podem apresentar
coloração amarelada/alaranjada no início da oviposição e
escurecida pouco antes da emergência. A escultura do cório dos
ovos pode ser um caráter importante do ponto de vista filogenético.
A maioria das espécies deposita seus ovos em grupos (Figura 3B,
4A) que permanecem presos ao substrato pela sua região basal, em
folhas, galhos ou outros substratos sólidos. Nas espécies
predadoras, os ovos são colocados na superfície ventral das folhas,
próximas às suas presas. As espécies afidófagas e fitófagas
depositam os ovos em grupos de 10 a 100; espécies coccidófagas
depositam posturas menores ou com ovos isolados. Existem
exceções, como no caso das espécies afidófagas de Platynaspis
que depositam seus ovos isoladamente e protegidos de formigas,
em fendas ou folhas enroladas (VÖLKL, 1995). Eupalea reinhardti
Crotch, que se alimenta de psilídeos (Psyllidae), coloca os ovos
isoladamente na face interna de folhas velhas e enroladas de
sibipiruna, Caesalpinea peltophoroides Benth (Caesalpinacea)
(FERREIRA; ALMEIDA, 2000). Zagloba beaumonti Casey coloca um
ovo isolado dentro da carapaça da cochonilha Diaspis echinocacti
Bouché, provavelmente como estratégia de proteção e
sobrevivência da larva, que encontra alimento para completar o
desenvolvimento (LIMA, 1999). Depois de eclodirem, as larvas
permanecem sobre o cório por um ou mais dias e se alimentam dos
ovos não viáveis.
Figura 3. Harmonia axyridis: (A) Adultos em cópula; (B) Postura; (C)
Larvas de 1o ínstar; (D, E) Larvas de 4o ínstar; (F) Pupa; e (G) Adulto
recém-emergido.
Fotos: Kleber Makoto Mise
Figura 4. Epilachna vigintioctopunctata: (A) Postura; (B) Larva de 4o

ínstar; (C) Pupa; e (D) Adulto.
Fotos: Lúcia Massutti de Almeida
As larvas das espécies que se alimentam de afídeos e psilídeos

eclodem após 2 a 5 dias; nas espécies coccidófagas, a incubação
requer um tempo bem maior, em torno de 7 a 9 dias (Tabela 1).
Antes da ecdise, a larva cessa sua alimentação e utiliza seu órgão
anal para se fixar ao substrato. Larvas de algumas espécies se
agregam para a muda. A fase de prepupa é caracterizada pela larva
de quarto ínstar que se prende ao substrato, permanece encurvada
e não se alimenta, como pode ser verificado em Olla v-nigrum
(Mulsant) e em Harmonia axyridis (Pallas) (Figura 3D).
Tabela 1. Tempo de desenvolvimento de espécies de Coccinellidae

comumente encontradas no Brasil, relacionadas aos diferentes tipos
de alimentos.
Tipo de 1º 2º 3º 4º
Espécie/ temperatura Ovo Pupa Referência
alimento ínstar ínstar ínstar ínstar
Coccidophilus citricola – Silva et al.

Coccídeos 9,54 4,22 2,85 2,94 3,22 5,70
24 °C (2004)
Zagloba beaumonti – 25
8,00 3,60 3,00 2,90 3,20 5,50 Lima (1999)
°C
Eupalea reinhardti –
Psilídeos 2,90 2,30 1,80 1,70 2,90 5,00 Ferreira (1997)
25 °C
Kato et al.
Olla v-nigrum – 25 °C 2,76 3,84 2,07 2,50 3,36 3,64
(1999)
Hippodamia convergens Oliveira et al.

Afídeos 3,90 2,90 2,20 2,60 3,10 6,58
– 23 °C (2004)
Cycloneda sanguinea –
3,95 2,50 1,80 1,90 2,70 6,08
23 °C
Eriopis connexa – 23 °C 3,96 3,10 2,20 2,50 3,00 5,74
Mise (2004);
Harmonia axyridis – 17 Mise e
4,42 7,00 6,57 8,28 15,14 6,42
°C Almeida
(2004)
Araújo-
Epilachna
Siqueira e
Plantas vigintioctopunctata – 24 7,14 5,88 4,62 5,88 9,81 8,19
Almeida
°C
(2004)
Quando as larvas são alimentadas ad libitum crescem

exponencialmente. O quarto e último ínstares são geralmente os
mais longos (Tabela 1), e o consumo total de alimento bem como o
tamanho do indivíduo são determinados nesse período. A duração
dos ínstares larvais pode ser influenciada pela temperatura, porém a
qualidade e quantidade do alimento são os fatores mais importantes
no seu desenvolvimento. As larvas dos predadores são muito ativas
e apresentam coloração escura, com corpo alongado e achatado,
pernas torácicas longas e cerdas características (Figura 3E). As
larvas de Scymninae apresentam uma camada grossa de cera
branca que lembra o aspecto dos coccídeos. Já as larvas das
espécies fitófagas têm o corpo mais globoso, pernas mais curtas,
são mais lentas e possuem escolos (espinhos modificados)
distribuídos em todo o corpo (Figura 4B).
As pupas não apresentam revestimento nas espécies que se
alimentam de afídeos e psilídeos e nas da subfamília
Sticholotidinae. Nas espécies coccidófagas de Chilocorini e Noviini,
as pupas são parcialmente cobertas e se desenvolvem dentro da
exúvia larval, e em Hyperaspini e Scymninae, a exúvia larval
recobre completamente a pupa (IPERTI, 1999). Nas espécies
fitófagas, as pupas são menos protegidas e permanecem com a
exúvia do quarto ínstar larval apenas na região posterior do corpo, a
qual se prende no substrato. A pupa não é inteiramente imóvel, se
molestada pode se mover empurrando o corpo para frente. A
coloração da pupa pode ser influenciada pela temperatura e
umidade. C. septempunctata pode ter a cor laranja-claro quando
criada a 35 oC e 55% de umidade relativa e ser castanho-escura se
criada a 15 oC e 95% de umidade (HODEK, 1958).
Desenvolvimento do adulto
Os Coccinellidae adultos se dispersam rapidamente do local do
desenvolvimento larval, em menos de uma semana depois da
emergência ocorre a cópula e após cerca de uma semana as
fêmeas iniciam a oviposição. Os adultos emergem com os élitros
frágeis, claros e geralmente sem um padrão de coloração fixo. As
asas membranosas permanecem estiradas para fora dos élitros até
que endureçam e aí então se dobram para se encaixar sob os
élitros.
Nas regiões temperadas, no verão e outono, os adultos recém-
emergidos entram em dormência (estivação e hibernação). A
atividade reprodutiva dos coccinelídeos é dependente das
condições térmicas. Para as espécies que vivem em áreas
temperadas, o maior limite de temperatura para o desenvolvimento
é de 32 oC a 33 oC. Para Olla v-nigrum, espécie cosmopolita
predadora de psilídeos (Hemiptera, Psyllidae) que se desenvolve
em árvores ornamentais da Região Sul do Brasil, a temperatura
base é de 11,36 oC, com uma constante térmica de 240,93 graus-
dias, porém a temperatura mais adequada é de 25 oC. Em
temperaturas mais frias, embora a espécie se desenvolva a
contento, o período de desenvolvimento é muito maior e sua
viabilidade se reduz (Tabela 2). O cálculo da temperatura-base,
constante térmica e tempo de desenvolvimento é fundamental em
programas de controle biológico para se prever em que época do
ano os indivíduos estarão aptos a fazerem suas posturas. Além
disso, uma espécie é considerada mais eficiente e terá vantagem
sobre as outras se tiver um período de incubação e tempo de
desenvolvimento menor que as demais (NAKAJO, 2006).
Tabela 2. Média da duração (dias) dos estágios de desenvolvimento

e viabilidade de Olla v-nigrum em quatro temperaturas, fotoperíodo
de 12 horas: 12 horas e UR 70%.
Duração (dias)
Estágio
17 °C 21 °C 25 °C 29 °C
Ovo 6,26 3,78 2,76 2,00
1º ínstar 7,33 4,78 3,84 2,00
2º ínstar 4,79 3,14 2,07 1,62

3º ínstar 6,24 2,31 2,50 1,50
4º ínstar 10,22 3,42 3,36 3,26
Período larval 27,00 13,83 11,16 8,32
Prepupa 1,89 0,83 0,84 0,79
Pupa 10,83 4,83 3,64 2,53
Sobrevivência 77% 49% 78% 78%

A longevidade dos adultos depende do seu voltinismo e pode
variar de poucos meses a anos. Os coccinelídeos nativos de zonas
temperadas estivam ou hibernam como adultos e entram em
quiescência ou diapausa. Ao contrário, as espécies exóticas como
Lindorus lophantae Blaisdell (= Rhyzobius lophantae (Blaisdell)),
Cryptolaemus mountrouzieri Mulsant e Novius cardinalis Mulsant (=
Rodolia cardinalis (Mulsant)) não estivam ou hibernam, seus
estágios larvais resistem às mudanças climáticas drásticas,
reduzindo a velocidade do desenvolvimento durante o inverno, mas
nunca param de se desenvolver. Os ovários das fêmeas
amadurecem logo após a hibernação depois de se alimentarem de
afídeos. As gônadas dos machos provenientes da hibernação do
outono apresentam certa espermatogênese (IPERTI, 1999).
Durante o início do período de diapausa dos machos de
Semiadalia undecimnotata (Schneider), os testículos se apresentam
ativos, mas essa atividade diminui com a redução da temperatura.
Fêmeas dessa espécie e de Adalia bipunctata (L.) apresentam
espermatecas vazias no início da dormência até a primavera
(HODEK; LANDA, 1971; HEMPTINNE; NAISSE, 1987). Nas
espécies de coccinelídeos de regiões com inverno intenso, a cópula
ocorre, principalmente, em locais agregados antes que haja
dispersão ou migração após o término da dormência; o período de
pré-oviposição dura em torno de uma semana. Esse
comportamento, provavelmente, tem importância na sobrevivência
das espécies que migram já que apenas uma cópula é necessária
para fertilizar todos os ovos ao longo da vida da fêmea.
A taxa de oviposição é proporcional ao número de ovaríolos,
que varia grandemente entre os grupos alimentares e espécies (isto
é, de menos de 4 a mais de 50). A formação de vitelo depende de
fatores físicos e tróficos. Experimentos demonstram que,
paradoxalmente, as espécies polivoltinas geralmente mostram alta
fecundidade na primavera e as monovoltinas, alta fecundidade no
verão (IPERTI et al., 1977).
Seleção do recurso alimentar
O principal alimento dos coccinelídeos predadores são os
afídeos (Hemiptera, Aphididae) e coccídeos (Hemiptera, Coccidae),
além de outros tipos de presas como ácaros (PUTMAN, 1955;
VILLANUEVA et al., 2004), Adelgidae (DELUCCHI, 1954; POPE,
1973) aleirodídeos (HEINZ; ZALOM, 1996), formigas (HARRIS,
1921; POPE; LAWRENCE, 1990), larvas de Chrysomelidae
(ELLIOT; LITTLE, 1980), além dos Hemiptera, Cicadellidae
(GHORPADE, 1979), Pentatomidae (SUBRAMANYAM, 1925) e
Phylloxeridae (POPE, 1973).
Os recursos alimentares utilizados pelos coccinelídeos
predadores dependem muito da abundância da presa disponível no
ambiente onde vivem (DIXON, 2000). Na Europa, grande parte das
espécies alimenta-se de afídeos e de coccídeos (KLAUSNITZER,
1993); entretanto, na Austrália, as espécies utilizam recursos mais
diversos (HALES, 1979). Tanto os adultos quanto os imaturos
utilizam os mesmos recursos alimentares. As fêmeas auxiliam sua
progênie a encontrar o alimento, colocando os ovos em plantas
onde ocorrem colônias dos insetos-presa. Os coccinelídeos
geralmente não são capazes de detectar sua presa à distância, mas
sim quando em contato direto com ela; entretanto, esse
comportamento de procura da presa, pelas larvas e adultos, ainda é
pouco conhecido.
Os predadores tendem a subir em direção à luz, no ápice das
plantas, demonstrando um geotropismo negativo, ou seja, contra a
gravidade. Como os afídeos, suas presas preferenciais apresentam
um comportamento similar, isto é, ocorre o encontro presa-predador.
Adultos e larvas de coccinelídeos caminham sobre as nervuras das
folhas das plantas, local também utilizado pelas suas presas ao se
alimentar.
Pouco se conhece sobre a maneira como os coccinelídeos
localizam a sua presa. Algumas espécies são atraídas pelos voláteis
da planta colonizada pelos afídeos. Esse é o caso de Anatis ocellata
(L.) que pode ou não ser atraída pelos voláteis dos Pinus quando os
afídeos estão ou não presentes (KESTEN, 1969). Com relação às
espécies fitófagas, existem poucos estudos que mostram a
preferência dos insetos com relação às suas plantas hospedeiras.
Há duas pragas importantes e estudadas nos EUA: Epilachna
borealis (Fab.) e Epilachna varivestis Mulsant. Esta última alimenta-
se, preferencialmente, de folhas de soja, porém pode utilizar,
também, como recurso folhas de duas espécies de feijão Phaseolus
vulgaris e P. lunatus. No caso das espécies brasileiras de Epilachna,
que se alimentam de várias espécies de Cucurbitáceas e
Solanáceas, fica claramente demonstrada sua preferência por
determinadas espécies de plantas. Em Secchium edule (pepino)
Epilachna paenulata (Germar) não se desenvolveu além do primeiro
ínstar, indicando que o alimento não é apropriado para a espécie
(MARINONI; RIBEIRO-COSTA, 1987).
As espécies de Psylloborini, como as dos gêneros Halyzia,
Vibidia e Thea, foram tratadas erroneamente como predadoras,
porém estudos mais acurados evidenciaram que são
exclusivamente micófagas. Tytthaspis sedecimpunctata (L.) foram
estudadas por Turian (1969) e não mostraram especificidade.
Psyllobora gratiosa Mader parece ter preferência por Oidium sp. que
ocorre em Hydrangea hortensis Ser., planta ornamental comum na
Região Sul do Brasil (ALMEIDA; MILLÉO, 1998).
Especificidade do alimento
Diferentemente dos tecidos das plantas que apresentam
deficiência de nutrientes essenciais, os tecidos animais suprem os
predadores com alimento nutricionalmente balanceado. Entretanto,
outras características como o custo da captura, os gastos
energéticos e o conteúdo de toxinas também são importantes na
escolha da presa. Quando o alimento preferencial está disponível
em quantidade adequada, o desenvolvimento larval e a oviposição
ficam garantidos. No entanto, alimentos alternativos podem ser úteis
apenas como uma fonte de energia, prolongando a sobrevivência.
Existem ainda alimentos tóxicos que quando ingeridos podem
causar a morte do inseto.
Famílias e gêneros de coccinelídeos tendem a ter certa
especificidade no alimento. Entre os predadores, algumas espécies
de coccidófagos são mais específicas que as afidófagas (KAIRO;
MURPHY, 1995; STRAND; OBRYCKY, 1996). Entre as espécies que
se alimentam de psilídeos, E. reinhardti é um exemplo que
apresenta especificidade, pois não se alimentou quando foram
oferecidos afídeos ou coccídeos em vez de psilídeos (FERREIRA;
ALMEIDA, 2000).
As relações de especificidade em espécies coccidófagas e
afidófagas podem ser consequência de alguns mecanismos
desenvolvidos pelo grupo. Os coccídeos que são relativamente
imóveis investiram mais em defesa, produzindo uma carapaça ou
toxinas para sua proteção. Já os afídeos apenas dependem da sua
mobilidade para evitar a captura (DIXON, 1958). Assim, a maior
especificidade hospedeira nos coccidófagos pode ser uma resposta
à forte defesa das suas presas (Figura 5). Entretanto, existem
gêneros como Scymnus em que 23% das espécies se alimentam
exclusivamente de afídeos e 62% de coccídeos (HATCH, 1961).
Figura 5. Hyperaspis delicata: (A) Adulto; (B) Galha em folha de
araçazeiro; (C) Larva; (D) Pupa; e (E) Orifício de saída do adulto na
face abaxial da folha.
Fotos: Marcelo D. Vitorino
Alguns aspectos da especificidade hospedeira têm sido

estudados por vários autores e foram sumarizados por Hodek e
Honek (1996) (Tabela 3). As espécies de coccinelídeos
coccidófagos são em geral menores que as espécies afidófagas e
tendem a se alimentar de presas menores. Espécies de Stethorus,
que são muito pequenas, se alimentam de ácaros pequenos
(GORDON, 1985). Outro fator que influencia a especificidade do
alimento é a mobilidade da presa. Os afídeos geralmente são mais
móveis que os coccídeos e por isso as espécies de coccinelídeos
afidófagas maiores movem-se mais rapidamente que as espécies
menores.
Tabela 3. Tipo de alimento utilizado pelos diversos grupos de

Coccinellidae.
Subfamília Tribo Presa
Sticholotidinae Sukunahikonini Coccídeos, Diaspidinae
Serangiini Aleirodídeos
Sticholotidini Coccídeos, Diaspidinae
Pharini Diaspidinae
Microweiseini Diaspidinae (Aspidiotus, Chionaspis)
Scymninae Stethorini Ácaros fitófagos, Tetranychidae
Scymnillini Aleyrodidae
Scymnini 62% coccídeos, 23% afídeos
Clitostethus,
Aleirodídeos, afídeos
Lioscymnus
Diomus,
Pseudococcinae, coccíneos
Nephus
Sidis, Paradisis Pseudococcus
Cryptolaemus Pseudococcinae
Pseudoscymnus Diaspidinae
Platyorus Afídeos
Scymnus
Afídeos (de arbustos e árvores)
(Pullus)
Scymnus
Afídeos (de gramíneas)
(Scymnus)
Aspidimerini Afídeos
75% Coccídeos – Coccinae, Ortheziinae

Hyperaspini
(Pseudococcus, Phenacoccus, Ripersia)
Ortaliinae Ortaliini Psilídeos, Flatidae

Chilocorinae Telsimiini Coccídeos, Diaspidinae
Platynaspini Afídeos
Chilocorini 75% coccídeos, afídeos
Coccidulinae Coccidulini Coccídeos
(Rhyzobiini) 51% Diaspidinae, 35% Coccinae, 14% Lecaniinae
Exoplectrini Icerya e espécies próximas

Azyini Diaspidinae
Noviini Icerya e espécies próximas
Coccinellinae Coccinellini 85% afídeos, psilídeos, Chrysomelidae
(Hippodamiini) 75% afídeos
(Synonychini) Afídeos
Neda Coccídeos
Archaioneda Coccídeos
(Cheilomenini) 72% afídeos, coccídeos, Aleyrodidae
(Veraniini) Afídeos, fitófagos
Psylloborini Micófagos
Epilachninae Fitófagos
Fonte: Hodek e Honek (1996).
Ocorrem diferenças no tubo digestivo nos coccinelídeos,

principalmente no que se refere ao seu comprimento (Figura 6). Nas
espécies herbívoras, o tubo digestivo pode ter o dobro do
comprimento comparado com o das espécies predadoras
(PRADHAM, 1936, 1939), refletindo a necessidade de as espécies
herbívoras processarem grande quantidade de alimento de baixa
qualidade, do qual elas assimilam apenas 23% do conteúdo de
energia, enquanto as espécies carnívoras processam pequenas
quantidades de alimento com alta qualidade, o qual é assimilado em
77% (BRAFIELD; LLEWELLYN, 1982). Apesar de poucos estudos,
parece que o comprimento do tubo digestivo das espécies
coccidófagas é menor do que as afidófagas. Esse fato tem sido
atribuído ao alto valor nutricional dos coccídeos e à baixa
voracidade dos coccinelídeos coccidófagos (IPERTI et al., 1977).
Figura 6. Tubo digestivo de um Coccinellidae fitófago e de um

predador, indicando a modificação no comprimento.
Fonte: Dixon (2000).
Tanto as larvas como os adultos dos coccinelídeos predadores

podem consumir uma enorme gama de alimentos e muitas espécies
são consideradas polífagas ficando difícil determinar para alguns
grupos uma correta relação entre predador e presa. No entanto,
para a maioria dos grupos é necessário que o seu alimento
essencial esteja disponível para que o desenvolvimento larval se
complete e para que sua progênie seja garantida (HODEK, 1973).
Ao contrário, os adultos podem sobreviver com alimento alternativo
como grãos de pólen e outras substâncias açucaradas como uma
mistura de mel e água. Porém, muitas espécies somente
conseguem produzir uma ovogênese normal se tiverem sua presa
preferencial disponível em quantidade suficiente.
Muitos coccinelídeos coccidófagos depositam um único ovo
abaixo da carapaça da cochonilha ou dentro de uma galha e a larva
se desenvolve alimentando-se das presas contidas nesse ambiente;
entretanto, muitas vezes, mais de uma cochonilha é necessária para
seu completo desenvolvimento. Hyperaspis delicata Almeida &
Vitorino é um exemplo desse tipo de comportamento, onde a fêmea
deposita apenas um ovo dentro da galha produzida por Tectococcus
ovatus Hempel (Hemiptera, Eriococcidae), dentro da qual vivem
muitas ninfas alimentando-se do araçazeiro, Psydium cattleianum
(ALMEIDA; VITORINO, 1997). Adultos e larvas de H. delicata se
alimentam de ovos e ninfas contidas na galha (Figura 5),
comportamento esse também observado em Hyperaspis
vinciguerrae Capra (HAFEZ; El-ZIADY, 1952).
Qualidade do alimento
Segundo Hodek (1967), os coccinelídeos predadores exibem
uma faixa de aceitação de presas ampla, as quais possuem
qualidade adequada para o seu completo desenvolvimento.
Entretanto, o valor nutricional da presa (qualidade do alimento) e as
exigências do predador têm sido muito pouco estudados. A maioria
dos predadores realiza uma prova do alimento depois de ter contato
com as antenas e com as cerdas especiais (receptoras)
encontradas em seus palpos maxilares. De maneira geral, os
coccidófagos desenvolvem-se em tempo mais longo que os
afidófagos, fato que tem sido atribuído à baixa qualidade do
alimento e que ocorre com as espécies fitófagas. Ambos os grupos,
coccidófagos e fitófagos, devem processar uma quantidade maior
de alimento para compensar a sua qualidade.
Estudos realizados por Rana et al. (2002) com Adalia
bipunctata (L.), criada com duas espécies diferentes de afídeos,
Acyrthosiphon pisum (Harris) e Aphis fabae Scop., relatam que, em
geral, predadores são mais adaptados a explorar sua presa
preferencial, indicando que a preferência pela dieta representa uma
mudança evolutiva. Os autores ainda discutem que esse fenômeno
é semelhante ao que ocorre com os insetos herbívoros. A qualidade
nutricional do alimento é um fator importante na estratégia dos
predadores; entretanto, se ocorre escassez ou mesmo a falta da sua
presa preferencial, apesar de seu desempenho e mortalidade
piorarem, essas espécies utilizam outro alimento e as fêmeas
depositam os ovos na planta onde se encontram. Isso mostra que
os predadores podem se tornar mais adaptados para explorar
presas menos palatáveis ou de pior qualidade nutricional na
ausência de seu alimento preferencial.
Larvas de Hippodamia convergens (Guérin-Méneville),
alimentadas com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera,
Pyralidae), apresentaram viabilidade, com desenvolvimento
completo de pupas e adultos (KATO et al., 1999). Estudos com
Coccinella septempunctata L. e Coccinella transversoguttata
Richardsoni, alimentadas com larvas de curculionídeos, mostram
que elas cresceram e aumentaram de peso, porém não produziram
ovos (RICHARDS; EVANS, 1998). Entretanto, os resultados
encontrados por (KALASKAR; EVANS, 2001) com C.
septempunctata e H. axyridis (Pallas), alimentadas com larvas de
curculionídeos, mostraram que, embora essas espécies prefiram
afídeos, larvas e adultos sobreviveram e completaram seu
desenvolvimento em campos de alfafa, mesmo quando a população
de afídeos era escassa.
Tendo em vista o potencial do uso dos coccinelídeos em
controle biológico, fatores como a sua capacidade de consumo
devem ser estudados. Os coccinelídeos predam isoladamente cada
presa e, geralmente, ocorre uma adaptação entre o seu tamanho e
o da presa. Em estudo desenvolvido com as espécies H.
convergens e C. sanguinea alimentadas com os afídeos de Pinus
sp., Cinara atlantica (Wilson) e C. pinivora (Wilson) de diferentes
tamanhos, observou-se que o consumo de ninfas menores por
larvas de primeiro e segundo ínstares foi maior, provavelmente, pela
facilidade de manipulação da presa. A temperatura também
influenciou o desempenho de H. convergens que mostrou um
aumento no consumo a 25 °C; já C. sanguinea apresentou
capacidade de consumo similar em temperaturas entre 15 °C e 30
°C (CARDOSO; LÁZZARI, 2003).
Os coccinelídeos predadores podem se alimentar
eventualmente de pólen e néctar, os quais possibilitam a
sobrevivência quando o alimento não está disponível, voltando a
ovipositar quando a presa reaparece. A alimentação com pólen
possibilita o acúmulo de reservas durante a dormência (HAGEN,
1962). A polinivoria tem sido registrada para várias espécies, como
em Hippodamia tredecimpuncta (GOIDANICH, 1943). Em
Chilocorus kuwanae Silvestri, espécie de coccinelídeo introduzida
da Coreia para os EUA para controle biológico de cochonilhas, a
análise do seu tubo digestivo demonstrou a presença de pólen e
néctar (NALEPA et al., 1992). Para algumas espécies de
coccinelídeos, o pólen e o néctar podem representar um alimento
essencial. Sovoiskaya (1970) observou que uma espécie de
coccinelídeo dos Alpes é adaptada a se alimentar de pólen, pois em
seu habitat os afídeos, frequentemente, estão ausentes.
Coleomegilla maculata DeGeer pode completar seu
desenvolvimento alimentando-se de pólen de diversas espécies de
plantas da mesma forma que quando se alimenta de afídeos
(SMITH, 1960). Para larvas de Tytthaspis (Micraspis)
sedecimpunctata (L.) e Tytthaspis trilineata (Weise), a morfologia da
mandíbula possui na margem ventral de 20 a 22 processos
espinhosos em forma de pente para a coleta de pólen de Lolium
perenne e L. multiflorum e esporos de Alternaria sp. (RICCI, 1982).
Exoplectra miniata (Germar) foi observada alimentando-se de néctar
(Figura 7), em dezembro de 2006, em Nova Friburgo, Rio de
Janeiro, em nectário de ingá-de-corda, ingá-cipó ou ingá-de-
macaco, Inga edulis (Leguminoseae, Mimosoideae), onde não foram
encontrados coccídeos, seu alimento preferencial.
Figura 7. Exoplectra miniata alimentando-se de néctar em Inga
edulis (Leguminoseae, Mimosoideae), em vistas lateral (A) e frontal
(B).
Fotos: Paschoal Coelho Grossi
Preferência alimentar
Os coccinelídeos predadores aceitam ampla variedade de
alimentos. Além de se alimentarem de afídeos, coccídeos e ácaros,
geralmente, utilizam também larvas jovens de Lepidoptera,
Coleoptera e Hymenoptera, pequenos Diptera (nematóceros) e
Thysanoptera. Conforme já tratado no item Especificidade do
alimento deste capítulo, a especificidade ocorre apenas em
agrupamentos taxonômicos maiores, ou seja, dentro de uma mesma
subfamília (Tabela 3).
A aceitabilidade, muitas vezes, é confundida com alimento
apropriado. Para avaliar a qualidade nutricional do alimento têm sido
estabelecidos experimentos que analisam dados quantitativos de
parâmetros de desenvolvimento (taxa de desenvolvimento,
sobrevivência, capacidade reprodutiva). Quando a presa é
essencial, possibilita desenvolvimento larval, baixa mortalidade e
alta oviposição e proporção de fêmeas. Quando a presa representa
um alimento alternativo, serve apenas como fonte de energia, e
aumenta a sobrevivência. Vários níveis de ambos os tipos de
alimentos, essenciais e alternativos, podem ser encontrados
(HODEK, 1962, 1993; HODEK; HONEK, 1988; MILLS, 1981).
Alimentos alternativos podem variar desde altamente tóxicos
até apropriados, possibilitando a sobrevivência em períodos de
escassez do alimento essencial, fornecendo a energia suficiente
para compensar as perdas metabólicas, ou mesmo acúmulo de
reservas para a dormência. Coccinelídeos adotam uma variedade
de estratégias de forrageamento que não são normalmente
utilizadas quando suas presas são abundantes, a fim de adquirir
recursos para a sua sobrevivência durante o período de alimento
escasso (SLOGGETT; MAJERUS, 2000).
A presença de todos os estágios de desenvolvimento do
predador alimentando-se de uma determinada presa é uma boa
evidência para avaliação da especificidade do predador no campo.
Tal evidência pode, no entanto, ser confundida, pois o predador
geralmente vive em um habitat em conjunto com várias espécies de
insetos e qualquer uma delas pode servir como alimento adequado
ao predador. Existem casos isolados onde as relações entre presa e
predador são evidentes, mediante observações metódicas indiretas
por um longo período. Eastop e Pope (1966, 1969) encontraram
forte coincidência na abundância de Pullus auritus Thunberg em
carvalho infestado com Phylloxera glabra (Heyden), ao longo de
cinco anos.
Espécies maiores de coccinelídeos (afidófagas) são mais
fecundas e depositam ovos maiores, porém apresentam menor
longevidade e curto período de desenvolvimento, enquanto as
espécies menores (coccidófagas) têm baixa fecundidade, longo
período de desenvolvimento, depositam ovos menores e
apresentam maior longevidade (DIXON, 2000).
Larvas de Cycloneda sanguinea (L.) quando alimentadas com o
ácaro Tetranychus evansi Baker e Pritchard não completaram o ciclo
biológico, entretanto quando alimentadas com o afídeo
Macrosiphum euphorbiae (Thomas) completaram o ciclo,
demonstrando ser esta sua fonte de alimento essencial (OLIVEIRA
et al., 2005).
A avaliação experimental pode levar a interpretações
equivocadas. Como em laboratório as presas são oferecidas,
geralmente, em recipientes fechados, o comportamento de escape e
fuga da presa é limitado e, portanto, a fase de procura do
coccinelídeo pela presa fica excluída. No ambiente confinado, as
presas podem ser tratadas como alimento essencial, que em
condições naturais, por causa da dificuldade de captura, raramente
podem ser consumidas. Dessa forma, o ideal é a combinação de
experimentos em laboratório e em ambiente natural para a
comprovação de que determinada presa seja realmente o alimento
essencial (alimento natural ou “real”).
Outro fator que interfere no desenvolvimento dos coccinelídeos
predadores é o sucesso no forrageamento que é influenciado pelas
características da superfície das plantas, como a presença de
tricomas e ceras. Tricomas em forma de ganchos nas folhas de
Phaseolus coccineus causaram a morte rápida de larvas de
Stethorus punctillum Weise e o ferimento nas membranas delicadas
dos segmentos abdominais dos adultos (PUTMAN, 1955). De
maneira similar, os tricomas glandulares das folhas de fumo
diminuíram significativamente a velocidade de larvas de Hippodamia
convergens Guérin-Méneville na procura de presas. Ademais,
superfícies muito lisas podem ter um efeito negativo no desempenho
larval. C. septempunctata L. ataca sua presa com menor eficiência e
alimenta-se menos de Acyrthosiphon pisum Hart. das folhas lisas de
Pisum sativum em comparação com as folhas pubescentes de Vicia
fabae (DIXON, 2000). Fontes alternativas de alimento podem servir
para estabilizar as populações de predadores, pois os indivíduos
modificam o tipo de alimento normalmente consumido, em resposta
às mudanças na abundância de suas presas. Da mesma forma, os
refúgios para as populações de presas permitem deixá-las a salvo
da predação, mantendo-as em níveis mais altos, facilitando a
recuperação do ciclo populacional e estabilizando as relações
predador–presa.
Toxicidade do alimento
Algumas espécies de afídeos podem ser tóxicas, como Aphis
nerii Boyer de Fonscolombe que infestam plantas das famílias
Asclepiadaceae e Apocynaceae. Essas plantas são tóxicas por
causa do alto conteúdo de oleandrina e nerrina que é digerido pelos
afídeos, sequestrado e excretado no honeydew (ROTHSCHILD et
al., 1970; MALCOM, 1990). Vários coccinelídeos não sobrevivem ao
consumirem A. nerii quando alimentados com Nerium oleander
(espirradeira ou loureiro-rosa) exceto Adonia variegata Goeze, pois
se trata de uma planta tóxica que apresenta como princípio ativo a
oleandrina, cuja DL 50 é de 0,18 mg/kg (IPERTI, 1966). Certas
presas que são consumidas pelos predadores não possibilitam o
desenvolvimento ou podem ser tóxicas; outras são rejeitadas. Essas
diferentes relações têm sido estudadas para os afidófagos, mas
também ocorrem entre os coccidófagos e acarófagos. Alguns
afídeos não são aceitos por certos coccinelídeos, e isso ocorre,
muitas vezes, com o toque pelo palpo ou com uma simples prova.
Macrosiphum aconitum van der Goot se alimenta de Aconitum que
contém o componente tóxico aconitina. Este aleloquímico pode ser a
razão pela qual alguns coccinelídeos rejeitam essa presa. A não
palatabilidade também pode ser atribuída à intensa coloração dos
afídeos ou à presença de cera na sua superfície (HODEK; HONEK,
1996).
Um caso aparente de toxicidade adquirida ocorre em Rodolia
cardinalis (Mulsant) que não se alimenta de seu hospedeiro
essencial, Icerya purchasi Maskell, quando este consome Spartium
ou Genista. Ao se alimentar dessas plantas, o coccídeo adquire o
pigmento amarelo genisteína e o alcaloide esparteína, o que o torna
impalatável, além do que são possivelmente tóxicos.
Estratégias de defesa
A tanatose é um tipo de defesa definida como a capacidade de
o animal se fingir de morto para afastar os predadores. Esse
comportamento é muito comum em alguns vertebrados,
invertebrados e, também, nos coccinelídeos. Normalmente, esse
fenômeno é caracterizado pela exposição de uma coloração
chamativa (aposemática) e o animal permanece estático, fingindo-se
de morto para o predador. Os coccinelídeos, quando molestados,
param seus movimentos, escondem suas pernas e antenas e
exsudam uma secreção amarelada pela articulação fêmur-tibial
(adultos) ou por glândulas dorsais (larvas) como tentativa de impedir
que os seus inimigos naturais os capturem. No entanto, muitas
vezes, a tanatose não é suficiente e outros insetos, como vespas,
formigas, Mantidae, Chrysopidae, Asilidae, além de pássaros,
roedores e outros mamíferos, conseguem capturá-los.
O gosto amargo que é passado ao predador por intermédio
desse fluído é atribuído a alcaloides. O seu cheiro decorre de
componentes repelentes voláteis como as pirazinas (ROTHSCHILD,
1961). As substâncias coccinellina e precoccinellina foram os
primeiros alcaloides extraídos de Coccinella septempunctata e
Coccinella undecimpunctata (TURSCH et al., 1971a, b). Outros
alcaloides têm sido extraídos de outras espécies como propileno,
em Propylea quatuordecimpunctata (L.) (TURSCH et al., 1972),
adalina, em Adalia bipunctata L. (TURSCH et al., 1973) e
hippodamina em Hippodamia convergens Guérin-Méneville
(PASTEELS et al., 1973). Outros alcaloides foram encontrados em
outras espécies, porém esses compostos não foram detectados
naquelas que são facilmente predadas por pássaros.
Canibalismo
O canibalismo é um dos principais problemas nas criações de
Coccinellidae em larvas e adultos. As fases mais vulneráveis ao
canibalismo são as quiescentes, e as de ovos, prepupa, pupa ou
indivíduos que sofreram muda recente e, portanto, estão frágeis.
Esse comportamento é uma vantagem, pois preserva a espécie
durante os períodos em que o recurso alimentar é escasso
(HAWKES, 1920). Em Coccinella septempunctata brucki Mulsant as
larvas e pupas, quando submetidas a baixas concentrações de
afídeos, canibalizam os ovos (TAKAHASHI, 1987) e, em Delphastus
pusillus (LeConte), larvas e adultos alimentam-se de ovos
geralmente quando não há abundância de Bemisia tabaci
(Gennadius), sua presa preferencial (HOELMER et al., 1993).
Muitas vezes, após a dispersão das larvas de primeiro ínstar para
um local onde estão os afídeos, ocorre a localização de outras
massas de ovos, havendo o canibalismo intraespecífico, ou seja,
que não envolve sua progênie. Estudos do comportamento de
canibalismo em Harmonia axyridis (Pallas) sugerem que as fêmeas
tendem a fazer sua postura distante da colônia de afídeos, para
garantir que não ocorra canibalismo por indivíduos de outro grupo
de larvas (OSAWA, 1989).
A predação intraespecífica é observada em uma grande
variedade de animais e é um fenômeno que ocorre geralmente
quando existe escassez do alimento preferencial sendo, portanto,
uma estratégia de sobrevivência da espécie, tendo, também, papel
autorregulador (AGARWALA; DIXON, 1992). Os ovos dos
coccinelídeos são utilizados como alimento por um baixo número de
predadores, se comparados com ovos de espécies-praga, como
algumas espécies de Lepidoptera que coexistem no mesmo habitat
(COTTRELL; YEARGAN, 1998 a,b). Isso ocorre porque os ovos são
protegidos por alcaloides, como as pirazinas e quinolenes (AYER;
BROWNE, 1977; AGARWALA; YASUDA, 2001). O período de cerca
de um dia em que a larva permanece sobre o cório dos ovos recém-
eclodidos e, ainda, a ocorrência de ovos inférteis em uma massa de
ovos facilitam o canibalismo de ovos da mesma progênie, ou
interespecífica. O canibalismo de ovos da espécie nativa
Coleomegilla maculata Degeer diminui durante a antese, quando
ocorre abundância de pólen. Entretanto, para a espécie exótica H.
axyridis, na ausência da presa, mesmo com fonte de alimento
suficiente, como pólen, a predação de ovos também é alta
(COTTRELL; YEARGAN, 1998b). Em experimento de predação de
ovos e canibalismo em laboratório, Cottrell (2005) mostrou que ovos
de duas espécies nativas americanas, C. maculata e Olla v-nigrum,
foram mais predados do que os ovos da espécie exótica Harmonia
axyridis. Com a adição de fonte alternativa de alimento, houve
redução do canibalismo e predação; entretanto, na ausência de
recurso alimentar, as duas espécies nativas predaram menos que a
exótica que foi mais agressiva, alimentando-se dos ovos de ambas
as espécies.
Competição intraguilda
Embora sejam poucos os estudos de campo com coccinelídeos
que mostram a competição intraguilda, observações de laboratório
indicam que algumas espécies de afidófagos apresentam melhor
desempenho se puderem explorar outro tipo de alimento que não os
afídeos. Estudos do comportamento de canibalismo e a predação
intraguilda são utilizados em bioensaios para avaliação do possível
impacto das espécies exóticas de Coccinellidae sobre as nativas
(BURGIO et al., 2002, 2005). Harmonia axyridis tem se mostrado
um forte competidor intraguilda (TAKAHASHI, 1989; YASUDA;
OHNUMA, 1999; KAJITA et al., 2000; YASUDA et al., 2001). Larvas
de A. bipunctata sobrevivem alimentando-se de ovos de H. axyridis,
mas não da sua própria espécie (SATO; DIXON, 2004) embora
adultos e as larvas de último ínstar de H. axyridis alimentem-se de
ovos de A. bipunctata (BURGIO et al., 2002).
Nos EUA, em plantações de pecan, adultos de H. axyridis se
sobrepõem no espaço e no tempo com Olla v-nigrum, e os ovos de
ambas as espécies são comumente encontrados nas folhas.
Quando o alimento preferencial é abundante, o canibalismo de ovos
(predação intraguilda) quase não ocorre (COTTRELL, 2004).
Gardiner e Landis (2007) estudaram o impacto intraguilda na
dinâmica populacional de afídeos da soja a fim de comparar o
impacto da predação entre os predadores Aphidoletes aphidimyza
Rondani (Diptera, Cecidomiidae), Chrysoperla carnea (Stephens)
(Neuroptera, Chrysopidae) e H. axyridis e as duas espécies sem H.
axyridis. Os resultados mostraram que a presença de H. axyridis
pode contribuir no declínio de A. aphidimyza e C. carnea, entretanto
o controle biológico dos afídeos da soja não apresentaria resultados
melhores com a retirada de H. axyridis do sistema, ou seja, H.
axyridis, mesmo atuando como predador intraguilda, contribui para o
declínio das colônias de afídeos.
A espécie asiática H. axyridis foi introduzida pela primeira vez
nos EUA em 1916, na Califórnia, e, em outros estados, entre 1978 e
1982. Não se estabeleceu até 1988, quando foi novamente coletada
em diversos estados. Desde essa época, tem mostrado grande
voracidade para os afídeos-praga, assim como competido com as
espécies nativas, desalojando-as. Vários estudos mostram que,
após a entrada de H. axyridis nos EUA, foram reduzidas as
densidades dos predadores nativos, enquanto sua densidade foi
incrementada (COLUNGA-GARCIA; GAGE, 1998; BROWN;
MILLER, 1998; MICHAUD, 2002; ALYOKHIN; SEWELL, 2004;
SAINI, 2004), em consequência da predação intraguilda
(COTTRELL;2005; MICHAUD, 2002; COTTRELL, 2004; YASUDA et
al., 2004). Essa espécie parece ser tão agressiva que pode impactar
populações da borboleta-monarca, Danaus plexippus L. (KOCH et
al., 2004b).
Um fator desagradável é que H. axyridis tem o hábito de se
agregar e invadir casas e prédios, entrando em arquivos,
computadores e máquinas, e importunando as pessoas (NALEPA et
al., 2004, 2005). Além disso, pode eventualmente se alimentar de
uvas, causando danos (KOCH et al., 2004b) e contaminando a
produção de vinho (PICKERING et al., 2004; GALVAN et al., 2006).
Na Argentina, H. axyridis foi introduzida em Mendoza, no final
da década de 1990 e, em Buenos Aires, foi coletada pela primeira
vez no final de 2001 (SAINI, 2004). Esse mesmo autor observou que
a porcentagem de Cycloneda sanguinea, Olla v-nigrum, Eriopis
connexa L., Coleomegilla quadrifasciata (Schoenherr) e Adalia
bipunctata L. reduziu significativamente de 2001 a 2004, sugerindo
que a espécie exótica estaria desalojando os predadores
comumente encontrados.
No Brasil, Harmonia axyridis foi aparentemente introduzida de
forma acidental em abril de 2002, em Curitiba, alimentando-se do
afídeo Tinocallis kahawaluokalani, (Kirkaldy) em estremosa,
Lagerstroemia indica, espécie muito utilizada em arborização urbana
da cidade. Logo em seguida, adultos e larvas foram encontrados
alimentando-se de Cinara atlantica (Wilson) e C. pinivora (Wilson)
(pulgões-gigantes-do-pinus). As larvas foram encontradas nas
partes baixas de plantas jovens (ALMEIDA; SILVA, 2002).
Em coletas de coccinelídeos desde 1999, em Curitiba, várias
espécies tinham sido relatadas alimentando-se de afídeos, psilídeos
e cochonilhas. Depois de 2002, data da introdução de H. axyridis,
tanto a variedade das espécies como o número de indivíduos
observados têm se mostrado menor, provavelmente em razão da
voracidade dessa espécie, a qual já mostrou, em outros locais onde
foi introduzida, a capacidade de desalojar as espécies nativas.
Segundo Koch et al. (2006), a invasão de H. axyridis, no Brasil e em
outros lugares da América do Sul, parece já estar estabelecida e,
tendo em vista que a erradicação de espécies exóticas é difícil ou
mesmo impossível, o melhor que se pode fazer é procurar retardar
sua propagação ou tentar obter benefícios com sua introdução. Os
autores até sugerem que a espécie seja utilizada em áreas onde
ainda não esteja estabelecida e mais afetadas por pragas.
Entretanto, chamam a atenção para o fato de que essa espécie está
relacionada a impactos nocivos como ameaça nas áreas produtoras
de frutas e a organismos não alvos.
Adaptações e respostas dos insetos

às variações dos fatores abióticos e
bióticos
A especificidade do comportamento e do alimento ocorre
apenas dentro de um limite da distribuição espacial dos adultos e
depende do estrato preferencial da vegetação, no entanto, as
condições microclimáticas são também importantes na
determinação da especificidade de habitat dos coccinelídeos. A
importância dos fatores microclimáticos é evidente, pois ampla
gama de plantas hospedeiras infestadas com Aphis fabae atraem
diferentes espécies de coccinelídeos. Por exemplo, Adalia
bipunctata é encontrada no arbusto Evonymus europaeus, C.
septempunctata na árvore nativa Chenopodium álbum, Semiadalia
undecimnotata, na leguminosa anual Vicia faba e A. variegata em
feijão-comum, Phaseolus vulgaris. Certos tipos de vegetação são
preferidos por algumas espécies de coccinelídeos que exibem
escolhas sazonais por estratos de habitat. Esse é o caso de alguns
afidófagos comuns da Europa, como C. septempunctata, S.
undecimnotata, as quais depositam ovos em plantas baixas (0 cm a
50 cm) infestadas por afídeos. Outros afidófagos, como P.
quatuordecimpunctata e A. variegata, frequentemente ocorrem em
arbustos (0,50 m a 2 m de altura) e ainda A. bipunctata, Semiadalia
conglobata e A. decempunctata dependem de afídeos que vivem
nas árvores acima de 2 m (IPERTI, 1965a,b).
Os predadores procuram constantemente por um microclima
adequado, estrato de planta preferido e recurso alimentar suficiente.
Por isso o estudo da especificidade do hábito é essencial para o
entendimento do comportamento dos afidófagos predadores. Isso
também é necessário para diferenciar condições climáticas de
primavera e verão. Na primavera, grande número de afídeos infesta
os ramos jovens de grande número de plantas, oferecendo um
excelente habitat, nos quais os predadores podem completar seu
ciclo. No verão, a infestação é reduzida consideravelmente e o
comportamento do predador depende mais da presença dos afídeos
e menos das condições microclimáticas e da qualidade do alimento.
Além da influência na sincronização dos predadores e suas presas,
as mudanças nas condições climáticas sazonais afetam a
distribuição dos coccinelídeos, por alterarem as características
microclimáticas dos habitats e por influenciarem o crescimento das
populações de afídeos em razão da fisiologia das plantas.
Nos climas temperados, os coccinelídeos predadores
geralmente se reproduzem na primavera quando a presa é
abundante e tornam-se quiescentes no verão. Algumas espécies
mostram certa atividade no outono e todas as espécies apresentam
níveis de dormência variados no inverno. As populações de uma
dada espécie de coccinelídeo reagem diferente em uma mesma
área geográfica e nenhuma espécie produz o mesmo número de
gerações em sua amplitude de distribuição (HAGEN, 1962).
A maioria das espécies afidófagas de Coccinellidae de clima
temperado são univoltinas e migram. A migração ocorre assim que
os adultos emergem nas épocas de clima mais ameno (IPERTI,
1999). No Brasil, a maioria das espécies são multivoltinas,
principalmente nas regiões de clima mais quente. Quando a
condição não é favorável, como temperatura ou fotofase mais
baixas, esses insetos podem entrar em diapausa, migrar ou explorar
outros recursos alimentares. Algumas espécies passam a se
alimentar de presas alternativas, praticam canibalismo ou utilizam
outros recursos como pólen. O univoltinismo é comum em muitas
espécies afidófagas de Coccinellinae e Hippodamiinae (BANKS,
1954; DELUCCHI, 1954; HODEK, 1959; HAGEN, 1962) podendo
ocorrer em espécies coccidófagas (KATSOYANNA, 1983) e
micófagas (EVANS, 1936). O bivoltinismo é observado em espécies
afidófagas principalmente de Hippodamiini (HAGEN, 1962) e
Coccinellini (HAGEN, 1962; ONGAGNA et al., 1993). O bivoltinismo
com intervalo de estivação (resposta a determinadas adversidades
ambientais) é característico de algumas espécies afidófagas de
Hippodamiini e Coccinellini (IBRAHIM, 1955a,b; HAGEN, 1962;
QUILICI, 1981). O multivoltinismo com três gerações por ano é o
padrão para todos os insetos coccidófagos de Chilocorini (IPERTI et
al., 1970; KATSOYANNA, 1983), algumas espécies afidófagas de
Coccinellini e para Scymnus apetzi Mulsant e Scymnus subvillosus
Goeze (IPERTI, 1986). Alguns coccinelídeos apresentam gerações
sucessivas sem dormência de adultos. Muitas são espécies da
Austrália e da região do Pacífico, introduzidas na Califórnia e
Europa, especialmente as espécies coccidófagas de Coccidulinae
(POLTIERS, 1930; SEZEER, 1970) e Scymninae.
Na Europa, os coccinelídeos apresentam todos os tipos de
voltinismo. Comumente, as espécies de tamanho grande
apresentam uma geração por ano, e os coccidófagos produzem ao
menos três gerações por ano. Os coccinelídeos de tamanho
pequeno reproduzem-se principalmente no verão, quando a
temperatura é alta. Mas isto não é regra, Hippodamia convergens,
por exemplo, pode completar até cinco gerações por ano se tiver
seu alimento preferencial disponível (HAGEN, 1962).
Inimigos naturais
As substâncias tóxicas exsudadas pelos coccinelídeos os
protegem de muitos grandes predadores como mamíferos, alguns
pássaros, répteis e anfíbios. Porém, algumas espécies são
predadas, principalmente, por pássaros, os quais se alimentam no
voo e parecem ser mais resistentes aos efeitos tóxicos dos
alcaloides, pois eles não têm tempo para reconhecer sua presa
(MAJERUS, 1994). Grandes agregações de coccinelídeos durante
hibernação podem servir de alimento para mamíferos.
Entre os invertebrados, os artrópodes são os inimigos naturais
mais comuns dos coccinelídeos. Como exemplos existem várias
espécies de aranhas que se alimentam de C. septempunctata,
Anatis ocellata L. e Exochomus quadripustulatus (L.), capturados em
teias de Araneus diadematus e A. quadratus (MAJERUS, 1994).
Formigas podem matar larvas e adultos de coccinelídeos que
entrem no ninho ou interfiram no suprimento de alimento
(honeydew) produzido pelos afídeos. Grupos de afídeos A. fabae
foram defendidos pelas formigas Myrmica ruginodis Nylander que
afastavam os coccinelídeos próximos da colônia, porém os
ignoravam quando estes estavam nas folhas das plantas longe da
colônia de afídeos (JIGGINS et al., 1993). Richerson (1970) listou
quase 100 parasitas, incluindo ácaros, nematoides e insetos,
hospedeiros de coccinelídeos, porém ainda há poucas informações
sobre seu comportamento. Há poucos registros de parasitismo de
ovo. A grande maioria dos parasitas se desenvolve em larvas,
pupas ou adultos. Entre os Diptera, as espécies de Phoridae são os
mais importantes parasitos. Hodek e Honek (1996) fizeram uma
compilação de trabalhos de Richerson (1970), Klausnitzer (1976) e
Disney et al. (1994) onde são listadas 25 espécies de coccinelídeos
parasitados por Phalacrotophora berolinensis Schmitz e
Phalacrotophora fasciata (Fallén), as mais importantes da Europa,
Ásia e parte da Rússia.
Os parasitoides (Hymenoptera) talvez sejam os inimigos
naturais mais importantes dos coccinelídeos. As principais espécies
de parasitoides pertencem às famílias Braconidae, Encyrtidae e
Eulophidae. Dinocampus coccinellae (Schrank) é um Braconidae
cosmopolita, endoparasita, da subfamília Euphorinae, que tem sido
muito estudado, pois utiliza mais de 40 espécies de coccinelídeos
como hospedeiro, especialmente adultos da subfamília
Coccinellinae (Figura 8) e apresenta preferência por espécies de
tamanho maior. Outras espécies de parasitoides da mesma
subfamília podem ovipositar em formas jovens de coccinelídeos. Na
subfamília Encyrtidae, o gênero Homalotylus possui mais de 30
espécies conhecidas de parasitoides de Coccinellidae. Os
Tetrastichinae são os parasitoides mais conhecidos entre os
Eulophidae e a maioria no gênero Tetrastichus, a maior parte ataca
ovos e outros como hiperparasitas. Ainda entre os Eulophidae, uma
espécie de Entedontinae, Pediobius foveolatus, é um parasitoide de
larvas de Epilachninae da região da Etiópia, oriental e australiana
(HODEK; HONEK, 1996).
Figura 8. Cycloneda sanguinea em Pinus sp. parasitada por
Dinocampus coccinellae (Hymenoptera).
Fotos: Venicio Borges da Silva
Os coccinelídeos podem ser atacados por ácaros foréticos e

também por ácaros parasitas da família Podapolipidae. Os
nematoides são os principais Nemathelmintes que atacam os
coccinelídeos. Espécies de Allantonematidae, Parasitilenchus
coccinellinae Iperti & van Waerebeke, um endoparasita de adultos e
Howardula sp., que parasita as gônadas e ainda um endoparasita
solitário da família Mermitidae são os principais agentes patogênicos
indicados na literatura (HODEK; HONEK, 1996). Shapiro-Ilan e
Cottrell (2005) compararam a suscetibilidade de duas espécies
nativas de coccinelídeos, C. maculata e Olla v-nigrum e duas
espécies exóticas, H. axyridis e C. septempunctata, a duas espécies
de nematoides, Heterorhabditis bacteriophora e Steinernema
carpocapsae. Concluíram que as espécies exóticas apresentaram
menor suscetibilidade à infecção dos nematoides o que pode
contribuir para o maior sucesso das espécies exóticas.
Existem poucos estudos sobre o ataque de fungos nos
coccinelídeos, porém durante os períodos de dormência podem ser
atacados por fungos Beauveria. O prolongamento do período de
agregação dos adultos hibernantes aumenta grandemente o risco
de infestação pelo fungo. Isto foi particularmente observado em S.
undecimnotata porque os adultos inativos formam grandes
agregações (HODEK; HONEK, 1996).

As relações entre os Coccinellidae e seu alimento preferencial
têm sido estudadas, principalmente, enfocando as espécies de
importância econômica. Porém, o fator limitante para o
entendimento da evolução da intraguilda alimentar dos predadores
ainda é a ausência ou, em alguns casos, a completa falta do
conhecimento dos hábitos alimentares, mesmo das espécies mais
comuns. Alguns poucos autores têm tratado desse tema, entretanto
apenas com relação a espécies europeias ou americanas (DIXON,
2000).
Neste capítulo procurou-se reunir, de maneira condensada, as
principais informações sobre a biologia das espécies e suas
relações com seu alimento. Atualmente existem muitas alternativas
para a aplicação de predadores no controle biológico de pragas, até
mesmo com a utilização de modelos matemáticos, e com isso tem
se tornado claro como uma gama muito grande de fatores podem
determinar a quantidade ideal de insetos a serem utilizados para um
controle eficiente. Mas, para que todo esse esforço seja efetivo, não
se deve esquecer a importância do conhecimento do nome
específico do organismo que estamos trabalhando, e para isso,
estudos básicos de taxonomia e sistemática são fundamentais para
a completa compreensão do grupo. A importância da identificação
fica clara à medida que ela fornece a palavra-chave para a
circulação de todas as informações sobre o assunto. A relevância
maior da identificação está na operacionalidade em se poder
determinar o ciclo biológico, os hábitos, os hospedeiros e, mesmo, o
controle de uma nova espécie, apenas por referência a formas
previamente conhecidas a ela relacionadas. Assim, de maneira
prática, pode-se afirmar que a identificação informa se um
determinado espécime é importante ou não, se é potencialmente
benéfico ou maléfico, sob um determinado ponto de vista. Em
termos mais concretos, a sua identificação dá a oportunidade de
realizar consultas para, por exemplo, distinguir entre um predador
eficiente, seu local de origem e qual a melhor forma de manejo e um
inseto que não apresenta essa potencialidade no controle de
pragas.
Quando se trata da utilização de espécies predadoras em
programas de controle biológico, somente após o conhecimento
taxonômico da espécie é possível efetuar os levantamentos
bibliográficos, a comunicação sobre determinada espécie entre os
laboratórios em todo o mundo, bem como conhecer os hospedeiros,
a distribuição geográfica e as técnicas de criação. Portanto, não é
exagero afirmar que o controle biológico se desenvolve em razão da
taxonomia do grupo (ZUCCHI, 2002).
Estudos de biologia básica das espécies nativas são
necessários para o entendimento das relações tritróficas. O
entendimento da dinâmica nas relações planta–praga–predador é
essencial para o uso em manejo e controle biológico. Embora nos
programas de controle biológico os predadores não tenham tido
tanta atenção como os parasitoides, uma análise da literatura
mostra que os predadores podem exercer um papel importante no
controle de pragas.
Os trabalhos realizados enfocando as relações predador–presa
revelam que os parâmetros biológicos são os atributos mais
importantes para a compreensão das taxas de desenvolvimento de
ambos, predador e presa, e que esses dados devem ser
confrontados ainda com a resposta da planta, havendo, portanto,
uma interdependência nessas relações.
Uma abordagem interessante e que não tem sido muito
explorada no caso dos predadores é o uso da dieta artificial ou
complementar que possa contribuir para a maior eficiência dos
predadores no campo. Este sem dúvida seria um aspecto que,
dentro dos estudos biológicos, contribuiria para o avanço do
desenvolvimento de novas tecnologias para a produção massal de
espécies de coccinelídeos, assim como de outros inimigos naturais
potencialmente importantes no controle de pragas agrícolas.
Outro aspecto interessante é o potencial de uso dos
semioquímicos para a manipulação dos inimigos naturais. O uso de
cariomônios e sinomônios sintéticos pode interferir favoravelmente
na capacidade de forrageamento de predadores, orientando suas
respostas à presa-alvo. No caso de inimigos naturais criados
artificialmente, muitas vezes, sua liberação nos agroecossistemas
leva à dispersão descontrolada e o sucesso dessa iniciativa pode
ficar comprometido. Assim, podem-se fornecer estímulos químicos
específicos aos inimigos naturais que os orientarão para a presa-
alvo (VILELA; PALLINI, 2002).
Atualmente, há enorme preocupação com o estudo das
espécies exóticas, sejam elas introduzidas de maneira planejada
sejam acidental. Esse assunto tem se transformado em foco central
no campo da ecologia, na biologia evolucionária e na biologia da
conservação. Entretanto, o desenvolvimento desse tipo de estudo
muitas vezes é impedido pela falta de informações completas,
muitas vezes, até da identidade da espécie. Para isso há
necessidade de se criar uma rede da pesquisa que reúna toda a
informação possível, geográfica e histórica das introduções,
utilizando-se dados de museus, para que se possa resgatar a
história da entrada da espécie no país. Assim, torna-se fundamental
a organização de um banco de dados e de ferramentas de
comunicação e disseminação da informação que possam subsidiar
um sistema de monitoramento e detecção de pragas exóticas. Maior
importância também deve ser dada à obtenção de dados genéticos
que possam auxiliar a traçar a rota de introdução da espécie
exótica, caso ela tenha sido acidental.
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Capítulo 23
Crisopídeos (Neuroptera:
Chrysopidae)
Gilberto S. Albuquerque
Introdução
A família Chrysopidae é integrante de Neuroptera (ou
Planipennia), uma das ordens de Holometabola (insetos de
metamorfose completa) mais antigas, com evidências fósseis a
partir do final da era Paleozoica (período Permiano, há cerca de 270
milhões de anos) (GRIMALDI; ENGEL, 2005). Das mais de 6.000
espécies de Neuroptera conhecidas, aproximadamente 1.200
pertencem à Chrysopidae, o que a torna a segunda maior família da
ordem (Myrmeleontidae, a maior, contém cerca de 2.100 espécies).
Atualmente, os Chrysopidae são divididos em três subfamílias:
Nothochrysinae, Apochrysinae e Chrysopinae, sendo que a última
contém 97% das espécies conhecidas (TAUBER et al., 2003).
Encontram-se distribuídos em todos os continentes, com exceção
da Antártida; curiosamente, espécies nativas são desconhecidas na
Nova Zelândia (DUELLI, 2001). Enquanto algumas espécies têm
ampla distribuição, como Chrysoperla carnea (Stephens), presente
em grande parte das regiões Paleártica e Neártica, muitas estão
restritas a pequenas regiões do planeta (ZELENÝ, 1984; TAUBER et
al., 2003).
Os insetos dessa família são comumente conhecidos no Brasil
como crisopídeos ou bichos-lixeiros, o segundo nome oriundo do
fascinante comportamento que as larvas de muitas espécies
apresentam de carregar detritos em seu dorso. Esses detritos
protegem as larvas contra o ataque de inimigos naturais por meio de
camuflagem ou de barreira física (escudo protetor). Esse
comportamento ocorre em muitas espécies, inclusive na maioria das
que ocorrem na Região Neotropical (ADAMS; PENNY, 1987). Na
laboriosa construção e nas constantes reformas do pacote de lixo,
as larvas utilizam vários materiais, como exoesqueletos de suas
presas, exúvias de artrópodes, insetos mortos (inteiros ou partes),
fibras de origem vegetal ou animal, pedaços de liquens e de cascas
de árvores, teias de aranhas, ceras de insetos e outras partículas
similares que encontram durante seu deslocamento (SMITH, 1926;
CANARD; VOLKOVICH, 2001). O pacote de lixo é mantido preso ao
corpo da larva pela ação de numerosas cerdas longas, lisas ou
serrilhadas, com ponta reta ou em forma de gancho, existentes na
superfície dorsal e nos tubérculos laterais de seu tórax e abdome
(SMITH, 1926; NEW, 1969).
Além desse hábito peculiar das larvas, os crisopídeos
apresentam diversas outras características que conferem defesa a
este e aos demais estágios de desenvolvimento: 1) os ovos são
depositados no topo de pedúnculos longos e finos, às vezes com
gotículas de função repelente, que dificultam o acesso de
predadores (DUELLI; JOHNSON, 1992; EISNER et al., 1996); 2) as
larvas apresentam mandíbulas longas e afiadas (SMITH, 1926) e
podem secretar gotículas de fluido repelente pelo ânus
(LaMUNYON; ADAMS, 1987); 3) as pupas são protegidas por
casulos contendo numerosas camadas de fios de seda firmemente
aderidos, confeccionados pelas larvas de terceiro ínstar ao final de
seu desenvolvimento (GEPP, 1984), e 4) adultos podem emitir
fluidos de cheiro desagradável produzidos por glândulas
protorácicas, com função repelente, e sua coloração,
predominantemente verde na maioria das espécies, é críptica, o que
dificulta sua localização por predadores (SMITH, 1926; CANARD;
VOLKOVICH, 2001). O efeito protetor da coloração é ampliado pelo
hábito de os adultos permanecerem imóveis na face inferior das
folhas durante o dia, razão pela qual esses insetos são dificilmente
vistos por olhos humanos não treinados.
Embora inconspícuos, os crisopídeos são extremamente
atraentes. Os adultos são insetos delicados, de tamanho médio,
com dois pares de asas membranosas repletas de nervuras (par
anterior, maior, com 6 mm a 34 mm de comprimento), olhos grandes
iridescentes e antenas filiformes longas, às vezes maiores que as
asas (BROOKS; BARNARD, 1990). Sua cor é predominantemente
verde, mas algumas espécies podem ser castanho-escuras ou
avermelhadas. As larvas, que passam por três ínstares antes de
tecerem o casulo e se transformarem em pupa no seu interior,
apresentam dois tipos básicos de morfologia e comportamento.
Parte das espécies apresenta o comportamento de carregamento de
lixo descrito anteriormente; nestas, as larvas são crípticas,
locomovem-se mais lentamente e seu corpo é oval e giboso,
recoberto por grande número de cerdas longas. As demais são
nuas, isto é, não carregam lixo, e são bastante ativas; seu corpo é
alongado e recoberto por cerdas relativamente menores e em menor
número.
Por serem frequentemente encontrados nos mais variados
agroecossistemas e apresentarem grande potencial de uso como
predadores em programas de controle biológico de pragas, os
crisopídeos têm despertado a atenção dos entomólogos aplicados,
principalmente nas últimas quatro décadas, de forma que algumas
espécies encontram-se relativamente bem estudadas (CANARD et
al., 1984; McEWEn et al., 2001; TAUBER et al., 2003). Essa
situação, porém, não se aplica à Região Neotropical, possuidora de
uma das faunas de Chrysopidae mais ricas do mundo, com mais de
300 espécies descritas (> 25% do total), em cerca de 20 gêneros, e
muitas outras por descrever (BROOKS; BARNARD, 1990). Neste
último caso, o desconhecimento da sistemática e biologia da grande
maioria das espécies tem impedido avanços significativos em
relação à aplicabilidade desses inimigos naturais no controle de
pragas agrícolas no Brasil e demais países sul-americanos.
Um grande número de espécies de Chrysopidae neotropicais foi
descrito na primeira metade do século 20 pelo padre espanhol
Longinos Navás e pelo americano Nathan Banks. Entretanto, suas
descrições são bastante incompletas e não incluem caracteres da
genitália, os quais, desde o trabalho pioneiro de Tjeder (1966), têm
sido essenciais para a identificação das espécies e para a
elucidação da sistemática dessa família (NEW, 2001). Além disso,
muitos dos tipos usados para as descrições de Navás foram
destruídos ou perdidos ao longo dos anos, contribuindo assim para
aumentar a confusão nesse grupo (ADAMS; PENNY, 1987).
Somente a partir dos estudos iniciados por Philip Adams (California
State University, EUA) no início da década de 1980, em colaboração
com Norman Penny (California Academy of Sciences, EUA)
(ADAMS, 1982a, b, 1987; ADAMS; PENNY, 1986, 1987, 1992a, b),
é que a sistemática das espécies neotropicais passou a receber
tratamento adequado, levando em consideração as características
morfológicas da genitália interna de machos e fêmeas. Penny vem
dando prosseguimento a esses estudos após o falecimento de
Adams em 1998 (PENNY, 1997, 1998, 2001, 2002). Mais
recentemente, esse esforço foi incrementado com os estudos de
sistemática de adultos por Sérgio de Freitas e colaboradores
(Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal) (FREITAS; PENNY,
2000, 2001; FREITAS, 2003, 2007; WINTERTON; FREITAS, 2006) e
por Catherine e Maurice Tauber (Cornell University, EUA), estes
últimos em colaboração com nosso grupo da Universidade Estadual
do Norte Fluminense, focando também a morfologia das larvas
como ferramenta de auxílio para a identificação das espécies
neotropicais (TAUBER et al., 2001, 2006, 2008a, b; MANTOANELLI
et al., 2006).
Com esses avanços na sistemática, o momento é propício para
que o conhecimento da biologia e ecologia dos crisopídeos
ocorrentes no Brasil se expanda consideravelmente no futuro
próximo. Enquanto isso não ocorre, os conhecimentos sobre a
bioecologia e nutrição dos crisopídeos, relatados a seguir, ainda são
fundamentados em grande parte nos estudos realizados com
espécies europeias e norte-americanas, principalmente C. carnea.
No entanto, sempre que disponíveis, foram usadas informações
referentes a espécies de ocorrência em nosso território, em especial
Chrysoperla externa (Hagen), de ampla distribuição na Região
Neotropical e considerada como uma das mais promissoras para o
controle biológico conservativo ou aumentativo na América do Sul e
América Central, pois muitas de suas características biológicas são
equivalentes às de C. carnea (ALBUQUERQUE et al., 1994, 2001).
Em virtude de a classificação da família Chrysopidae ter sido
muito confusa até a revisão em âmbito mundial realizada por Brooks
e Barnard (1990), seguiu-se neste capítulo a nomenclatura
publicada por esses autores, sendo citados os nomes atuais das
espécies, em vez daqueles citados pelos autores originais, sempre
que sinonímias estiveram envolvidas.
Características quali e quantitativas

dos alimentos de Chrysopidae e
dietas artificiais
Apesar de serem conhecidos como predadores por excelência,
já que aparentemente todas as espécies de Chrysopidae
apresentam esse comportamento alimentar, somente no estágio
larval esse hábito é onipresente (HAGEN, 1987; TAUBER et al.,
2003). No estágio adulto, poucas espécies são predadoras; a
maioria é glico-polinívora, ou seja, alimenta-se de néctar, pólen e/ou
honeydew (PRINCIPI; CANARD, 1984; CANARD, 2001).
Consequentemente, as características dos alimentos usados pelos
crisopídeos estão diretamente relacionadas com o hábito alimentar
apresentado. Essas informações são essenciais para o
desenvolvimento de protocolos de criação e multiplicação em larga
escala que preservem as características biológicas desses
predadores e reduzam os custos de produção, tendo em vista o seu
uso em programas de controle biológico.
Composição da dieta natural dos
crisopídeos predadores e não predadores
As presas das larvas e dos poucos adultos predadores
consistem de artrópodes pequenos, relativamente imóveis e com
tegumento suficientemente macio para serem perfurados ou
triturados pelas suas peças bucais (NEW, 1975). Entre suas presas
mais comuns estão ácaros (Tetranychidae e Eriophyidae) e diversos
grupos de insetos, como hemípteros das subordens Sternorrhyncha
(cochonilhas das famílias Coccidae, Monophlebidae,
Pseudococcidae, Eriococcidae e Diaspididae, pulgões de
praticamente todas as famílias, moscas-brancas e psilídeos) e
Auchenorrhyncha (cigarrinhas das famílias Cercopidae,
Cicadellidae, Membracidae e Fulgoridae), ovos e larvas pequenas
de lepidópteros (famílias Noctuidae, Pieridae, Plutellidae, Pyralidae,
Tortricidae e Yponomeutidae), psocópteros (Psocidae) e
tisanópteros (tripes). Menos comumente, comem ovos e larvas
pequenas de besouros, dípteros, himenópteros e de outros
neurópteros. Larvas grandes e adultos de todos esses insetos,
cupins, aranhas e outras presas são predados raramente
(KILLINGTON, 1936; PRINCIPI; CANARD, 1984; CANARD, 2001).
Albuquerque et al. (2001) fornecem uma lista de presas potenciais
para duas das espécies mais comumente encontradas na Região
Neotropical, C. externa e Ceraeochrysa cubana (Hagen), na qual
constam cochonilhas, pulgões, ovos e larvas de lepidópteros,
moscas-brancas e ácaros, todos causadores de danos a diferentes
culturas agrícolas.
Se, por um lado, a composição química das presas é
semelhante em termos de nutrientes, ou seja, todas apresentam
proteínas ou aminoácidos, lipídios, carboidratos, vitaminas, minerais
e outros compostos em seus tecidos e hemolinfa, por outro, as
concentrações de cada um dos constituintes dessas categorias
principais e sua acessibilidade ao predador variam de espécie para
espécie (FLORKIN; JEUNIAUX, 1974; YAZLOVETSKY, 1992;
COHEN, 1998). Além disso, aleloquímicos (toxinas) que essas
presas sequestram das plantas hospedeiras para atuar na sua
defesa contra inimigos naturais também podem alterar a sua
composição química (BOWERS, 1990; ROWELL-RAHIER;
PASTEELS, 1992). Como consequência, sob a perspectiva dos
crisopídeos, a qualidade nutricional desses artrópodes pode variar
consideravelmente, o que é evidenciado pelos diferentes
desempenhos exibidos pela mesma espécie quando alimentada
com presas distintas (THOMPSON; HAGEN, 1999; ver também item
Impacto do alimento e de outros fatores ambientais na performance
dos crisopídeos).
Os adultos da maioria das espécies, que não se alimentam de
presas, utilizam como fonte principal de nutrientes os metabólitos
primários das plantas, como açúcares, aminoácidos e lipídios,
presentes no pólen, néctar e, indiretamente, no honeydew excretado
por membros da subordem Sternorrhyncha (Hemiptera). Mesmo
larvas e adultos predadores, que se alimentam majoritariamente de
artrópodes, recorrem ocasionalmente a esses alimentos de origem
vegetal para suplementar suas necessidades nutricionais
(DOWNES, 1974; PRINCIPI; CANARD, 1984; HAGEN, 1986;
WÄCKERS et al., 2005). A composição do néctar e pólen varia entre
as espécies de plantas, enquanto a do honeydew muda de acordo
com o pulgão ou cochonilha produtor e, aparentemente, com a
planta hospedeira da qual esses insetos se alimentam, conforme as
informações sumarizadas a seguir, extraídas principalmente da
revisão de Hagen (1986).
O néctar floral e extrafloral é fonte não só de açúcares
(sacarose, glicose e frutose) mas também de proteínas,
aminoácidos livres, lipídios, antioxidantes, alcaloides, fenólicos,
vitaminas, saponinas, dextrinas e substâncias inorgânicas (BAKER;
BAKER, 1983). Enquanto os açúcares perfazem 15% a 75% do
peso, a concentração de aminoácidos varia de 0,2 µmol/mL a 0,7
µmol/mL em árvores e arbustos e de 0,4 µmol/mL a 4,7 µmol/mL em
plantas herbáceas. Como os néctares raramente contêm todos os
10 aminoácidos essenciais, os crisopídeos não predadores
necessitam complementar sua dieta com outros produtos vegetais,
como o pólen ou honeydew, para se reproduzir. Como exemplo da
importância do néctar na nutrição dos crisopídeos, Adjei-Maafo e
Wilson (1983) registraram densidades muito maiores desses (e
também de outros) predadores em variedades de algodão com
nectários extraflorais do que naquelas que não os apresentavam.
No pólen estão presentes até 14 carboidratos diferentes
(incluindo açúcares comuns), além de lipídios ou amido como
reserva energética. Alguns pólens também contêm ácidos graxos e
esteróis essenciais. As proteínas correspondem a 6%–35% do peso
e, geralmente, todos os aminoácidos são encontrados em grande
concentração, exceto triptofano e fenilalanina. Adicionalmente,
podem estar presentes até 13 minerais e as vitaminas A, C, E e
várias do complexo B. Portanto, pelo menos o pólen de algumas
espécies de plantas apresenta todos os nutrientes requeridos pelos
crisopídeos não predadores para a reprodução, mas, muitas vezes,
é preciso suplementar essa dieta com néctar ou honeydew.
O honeydew é composto predominantemente por açúcares
(frutose, glicose e sacarose), podendo apresentar também algumas
vitaminas, como a C e várias do complexo B, e aminoácidos,
embora raramente os dez essenciais. A quantidade de aminoácidos
no honeydew varia de acordo com as estações do ano, pois,
geralmente, está relacionada à quantidade de aminoácidos presente
na seiva do floema. Em alguns casos, porém, existem aminoácidos
no honeydew, como o triptofano e a histidina, que geralmente estão
ausentes nos néctares florais e extraflorais. Assim como os demais
alimentos de origem vegetal, os crisopídeos não predadores
geralmente necessitam complementar sua dieta de honeydew com
pólen ou néctar para se reproduzir plenamente.
Consumo de presas e eficiência de

conversão do alimento pelas larvas
Diversos estudos têm tentado estabelecer a quantidade de
presas consumidas por cada um dos ínstares larvais de diferentes
espécies de crisopídeos, como pode ser constatado na revisão de
Principi e Canard (1984). Como esses estudos são geralmente
realizados sob condições de excesso de presas em relação ao
potencial de alimentação dessas larvas, eles tendem a fornecer uma
boa estimativa da realidade. Entretanto, vários erros podem ser
cometidos na elaboração dos experimentos ou na interpretação dos
resultados, tais como: a) não seleção ou especificação do estágio
da presa oferecido (o efeito do tamanho é desconsiderado); b)
computação das presas mortas como presas totalmente ingeridas
(muitas vezes, as presas só são abatidas, mas não são sugadas ou
são sugadas apenas parcialmente); e c) condições climáticas, como
a temperatura, podem influenciar no número de presas consumidas
(temperaturas maiores tendem a induzir maior consumo). Portanto,
as informações contidas na literatura devem ser interpretadas com
cautela. Por exemplo, Burke e Martin (1956) estimaram o número de
pulgões Aphis gossypii Glover consumido pelos ínstares larvais de
três espécies, Chrysoperla rufilabris (Burmeister), Chrysoperla
plorabunda (Fitch) e Chrysopa oculata Say, em 269 (37 no 1º ínstar
+ 61 no 2º ínstar + 171 no 3º ínstar), 208 (46 + 67 + 95) e 266 (40 +
74 + 152), respectivamente. Esses valores significam que cerca de
15% do consumo ocorre no 1º ínstar, 30% no 2º e 55% no 3º.
Entretanto, de acordo com valores obtidos para inúmeras espécies,
mais de 75% do consumo total ocorre no 3º ínstar, de forma que
grande parte do aumento em peso se dá nesse ínstar (PRINCIPI;
CANARD, 1984). Dessa forma, os valores estimados por Burke e
Martin (1956) podem não ser precisos, principalmente por que não
houve preocupação em selecionar pulgões de mesmo tamanho para
oferecer às larvas. Além disso, em vários estudos realizados com C.
externa, uma das espécies mais comumente encontradas na Região
Neotropical, nos quais as presas foram padronizadas quanto ao
tamanho, o consumo por ínstar se aproxima dos valores médios
encontrados por Principi e Canard (1984). Dependendo do tipo de
presa, as larvas de C. externa consumiram de 3% a 8% do total
durante o 1º ínstar, de 11% a 21% durante o 2º ínstar e de 72% a
85% durante o 3º ínstar (Tabela 1). O número total de presas
consumidas durante todo o estágio larval variou amplamente, desde
67 ninfas de Cinara pinivora (Wilson) e Cinara atlantica (Wilson)
(CARDOSO; LAZZARI, 2003) até 1.553 ovos de Anagasta
kuehniella (Zeller) (DE BORTOLI et al., 2006).
Tabela 1. Consumo médio de presas, em número de indivíduos,

pelos ínstares larvais (1º, 2º e 3º) de Chrysoperla externa a 25 °C ±
1 °C.
Espécie de presa 1º 2º 3º Total Referência
Hem.: Aleyrodidae
Bemisia tabaci (ninfas de 4º ínstar) 107,8 288,0 1.006,3 1.402,1 Auad et al. (2005)
Hem.: Aphididae
Aphis gossypii (ninfas de 3º e 4º ínstar) 17,4 73,3 453,8 544,5 Santos et al. (2003)
Cinara pinivora + C. atlantica (ninfas de 1º e 2º Cardoso e Lazzari

16,8 31,3 167,0 215,1
ínstar) (2003)
Cinara pinivora + C. atlantica (ninfas de 3º e 4º Cardoso e Lazzari

5,2 12,3 49,5 67,0
ínstar) (2003)
Rhopalosiphum maidis (ninfas de 3º e 4º ínstar) 21,9 40,1 279,0 341,0 Maia et al. (2004)
Fonseca et al.
Schizaphis graminum (ninfas de 3º e 4º ínstar) 13,7 34,7 266,2 314,6
(2001)
Lep.: Gelechiidae
De Bortoli et al.
Sitotroga cereallela (ovos) 55,3 97,4 777,9 930,6
(2006)
Lep.: Noctuidae
Alabama argillacea (ovos) 11,6 43,7 290,3 342,7 Figueira et al. (2002)
A. argillacea (lagartas de 1º ínstar) 23,9 85,3 365,5 474,7 Silva et al. (2002)
Lep.: Pyralidae
De Bortoli et al.
Anagasta kuehniella (ovos) 95,8 192,4 1.264,9 1.553,1
(2006)
De Bortoli et al.
Diatraea saccharalis (ovos) 21,8 77,1 468,4 567,3
(2006)
Obs: valores referem-se ao regime de maior densidade de presas ou à melhor cultivar/espécie de planta hospedeira
da presa usada nos estudos em que mais de um desses fatores foi testado.
Os crisopídeos aparentemente usam seu alimento de forma

eficiente, mas evidências experimentais desse aspecto ainda são
praticamente inexistentes. Em um dos únicos estudos, Zheng et al.
(1993a) demonstraram que C. carnea exibe eficiência de conversão
bruta (= proporção da presa ingerida convertida em massa corporal)
entre 40% e 60%, dependendo do ínstar e do nível de consumo.
Verificaram também que a eficiência de conversão é tanto maior
quanto mais avançado for o ínstar e menor for o suprimento de
presas.
Requerimentos nutricionais e dietética

O conhecimento dos requerimentos nutricionais quali e
quantitativos dos crisopídeos é oriundo de estudos com dietas
artificiais, que se concentram em muito poucas espécies. Esses
estudos têm indicado que as larvas e os adultos parecem
apresentar os mesmos requerimentos qualitativos que outros
predadores, parasitoides e até mesmo insetos fitófagos
(VANDERZANT, 1973; HAGEN, 1987; THOMPSON; HAGEN, 1999),
ou seja, cerca de 30 compostos químicos, incluindo proteínas e/ou
10 aminoácidos essenciais (arginina, fenilalanina, histidina,
isoleucina, leucina, lisina, metionina, treonina, triptofano e valina),
vitaminas do complexo B (ácido fólico, ácido nicotínico, ácido
pantotênico, biotina, piridoxina, riboflavina e tiamina) e outros fatores
de crescimento hidrossolúveis (incluindo colina e inositol), algumas
vitaminas lipossolúveis, colesterol ou fitosterol, um ácido graxo
poliinsaturado, minerais e uma fonte de energia (geralmente
carboidratos simples ou complexos e/ou lipídios). Quantitativamente,
porém, o requerimento de cada um desses compostos pode diferir
de acordo com os hábitos alimentares das espécies (THOMPSON;
HAGEN, 1999).
Um dos poucos estudos com dieta quimicamente definida foi
realizado por Niijima (1989, 1993a, b). A partir da dieta desenvolvida
por Hasegawa et al. (1989), composta de 23 aminoácidos, 17
vitaminas, 11 minerais, 5 ácidos orgânicos, 6 ácidos graxos, 2
açúcares e colesterol, Niijima realizou remoções desses
componentes para demonstrar seu valor nutritivo para larvas de
Chrysopa pallens (Rambur). Nesses estudos, verificou que os 10
aminoácidos essenciais eram requeridos para a realização da muda
pelas larvas, mas vários outros aminoácidos podiam ser removidos
sem causar efeitos adversos. Uma redução de 40% no nível de
aminoácidos da dieta causou grande aumento no tempo de
desenvolvimento larval. Também verificou que colina, ácido
ascórbico e algumas vitaminas do complexo B, como os ácidos
nicotínico e pantotênico, eram essenciais para o desenvolvimento,
enquanto a ausência individual da maioria das outras vitaminas B
permitia o desenvolvimento, embora este fosse prolongado e a taxa
de emergência reduzida. Outras vitaminas hidrossolúveis e
lipossolúveis não eram requeridas.
Desde o trabalho pioneiro de Hagen e Tassan (1965) com dieta
aquosa composta de frutose, hidrolisados de proteínas, cloreto de
colina e ácido ascórbico, encapsulada em película de parafina, para
a criação de larvas de C. carnea, esta e outras 14 espécies de
Chrysopidae foram criadas com diferentes dietas artificiais e mais de
70 artigos sobre o tema foram publicados até a revisão de
Yazlovetsky (2001). Por trás desse aparente sucesso permanece o
fato de que nenhuma dessas dietas artificiais tem sido usada
comercialmente para a criação massal de crisopídeos até o
presente. Cohen e Smith (1998) atribuem esse fracasso a várias
causas, como a complexidade, o custo de fabricação e,
principalmente, a natureza líquida dessas dietas, assim
desenvolvidas com o propósito de reproduzir a hemolinfa das
presas. Com base no pressuposto de que as larvas só ingerem
líquidos, até mesmo as proporções de proteínas, lipídios e colesterol
existentes na hemolinfa são observadas na sua elaboração
(VANDERZANT, 1969, 1973; HASSAN; HAGEN, 1978;
YAZLOVETSKY, 1992). Um problema adicional é que essas dietas
tendem a causar redução no desempenho dos crisopídeos em
relação àquele obtido sob regime de presas. Para suplantar esses
problemas, Cohen e Smith (1998) utilizaram abordagem distinta
para desenvolver uma dieta eficiente. Partindo do conhecimento de
que as larvas de crisopídeos realizam digestão extraoral do
conteúdo semissólido das presas antes de sua ingestão (ver item
Sistema digestório do estágio larval de Chrysopidae: alimentação,
digestão e excreção), desenvolveram uma dieta artificial semissólida
semelhante ao interior das presas tanto em textura como em
composição, contendo proteínas e lipídios em proporções similares
às encontradas nos tecidos dos insetos (15%–20% e 12%–18%,
respectivamente), bem superiores àquelas encontradas na
hemolinfa (4%–5% e 2%–3%). Como resultado, larvas de C.
rufilabris alimentadas com essa dieta apresentaram desempenho
igual ou até superior ao de larvas alimentadas com presas, tanto em
relação ao desenvolvimento quanto à reprodução.
Para os adultos, os requerimentos nutricionais também variam
e podem ser influenciados pelo hábito alimentar (THOMPSON,
1999). Adultos não predadores de C. carnea requerem apenas água
e açúcar para copularem e iniciarem a oviposição, enquanto fêmeas
não predadoras de C. externa requerem não só carboidratos, mas
também proteínas na dieta para tal. Similarmente variáveis são os
requerimentos dos adultos predadores. Chrysopa perla L. e
Chrysopa nigricornis Burmeister só se acasalam e iniciam a
oviposição após se alimentarem de presas, enquanto Ch. oculata
exibe essas atividades quando alimentada com presas ou com dieta
artificial contendo proteínas e carboidratos. Já Chrysopa
quadripunctata Burmeister se acasala quando alimentada apenas
com açúcar e água, mas necessita de presas para iniciar a
oviposição. Para continuarem a oviposição ao longo do tempo,
todos esses adultos predadores necessitam alimentar-se de presas
(TAUBER; TAUBER, 1974). A determinação dos nutrientes
essenciais para a reprodução de adultos não predadores, como C.
carnea, tem esbarrado em duas complicações (HAGEN, 1987). A
primeira refere-se à transferência de metabólitos adquiridos pela
alimentação das larvas para a fêmea adulta, de forma que o
desempenho reprodutivo, ao menos inicialmente, é fortemente
dependente da dieta larval (HAGEN; TASSAN, 1966; ZHENG et al.,
1993b; OSMAN; SELMAN, 1996). A segunda está associada com a
presença de leveduras simbiontes que podem sintetizar
aminoácidos essenciais (HAGEN et al., 1970; ver também item
Sistema digestório do estágio adulto de Chrysopidae: alimentação,
digestão e excreção).
Diferentemente das larvas, dietas artificiais de baixo custo para
adultos glico-polinívoros, desenvolvidas desde a década de 1950
(HAGEN, 1950), vêm substituindo eficientemente sua dieta natural,
proporcionando taxas elevadas de fecundidade em laboratório. Em
comum, tais dietas apresentam como componentes uma fonte de
proteínas (hidrolisados ou autolisados de leveduras, como
Saccharomyces cerevisiae ou S. fragilis) e uma de carboidratos
(mel, sacarose ou frutose) (HAGEN; TASSAN, 1966, 1970). Embora
tenham sido testadas e aperfeiçoadas originalmente para C. carnea,
elas têm sido igualmente eficientes em criações de outros
crisopídeos cujos adultos são glico-polinívoros, como várias
espécies de Chrysoperla (TAUBER; TAUBER, 1983;
ALBUQUERQUE et al., 1994; CARVALHO et al., 1996) e de
Ceraeochrysa (LÓPEZ-ARROYO et al., 1999; BARBOSA et al.,
2002). Entretanto, algumas espécies apresentam desempenho
reprodutivo relativamente fraco com essas dietas, como é o caso de
Chrysopodes pulchella (Banks), Chrysopodes divisa (Walker) e
Chrysopodes lineafrons Adams e Penny (SILVA, 2006; SILVA et al.,
2007), enquanto outras sequer produzem ovos, como outras
espécies de Chrysopodes (SILVA, 2006) e diversas espécies de
Leucochrysa (G.S. ALBUQUERQUE, dados não publicados).
Embora os exemplos acima se refiram a gêneros de ocorrência na
Região Neotropical, provavelmente essa situação se repita em
outras regiões do planeta, mas relatos a esse respeito não foram
encontrados. Essa variação na eficiência das dietas artificiais para a
reprodução de adultos glico-polinívoros, aliada à inviabilidade de se
obter produção contínua de ovos de adultos predadores somente
com essas dietas, demonstra que nosso conhecimento a respeito
dos requerimentos nutricionais dos crisopídeos adultos ainda está
restrito a um número muito pequeno de espécies.
Anatomia e fisiologia do sistema
digestório e estratégias alimentares
dos crisopídeos
Em razão da reconhecida importância dos crisopídeos no
controle biológico de pragas, seus hábitos alimentares são
relativamente bem conhecidos em comparação com outros insetos
predadores, mas esse conhecimento está restrito principalmente às
poucas espécies que vêm sendo produzidas em larga escala para
comercialização e liberação em cultivos agrícolas. Larvas e adultos
dos crisopídeos evoluíram estratégias alimentares distintas que se
refletem na morfologia de suas peças bucais e do seu tubo
digestivo. Por um lado, as larvas de todas as espécies são
essencialmente predadoras, embora possam eventualmente se
alimentar de pólen, néctar e honeydew; como consequência, existe
certa uniformidade morfológica e funcional no sistema digestório e
também em seu comportamento de predação. Por outro lado, os
adultos podem ser predadores ou glico-polinívoros, dependendo da
espécie, e essa divergência no hábito alimentar é acompanhada por
adaptações morfológicas e funcionais no sistema digestório. Pouco
se sabe, porém, se esses dois grupos de adultos também diferem
quanto ao comportamento de procura de alimento, pois os estudos a
esse respeito ainda são restritos.
Sistema digestório do estágio larval de

Chrysopidae: alimentação, digestão e
excreção
Embora os crisopídeos sejam classificados como insetos
mastigadores, nas larvas o aparelho bucal é modificado,
funcionalmente sugador. As mandíbulas e maxilas são alongadas,
em forma de fórceps, e sulcadas, de maneira que, ao se acoplarem
e se manterem unidas por meio de uma pequena dobra quitinosa
presente na face interna de ambas, formam um tubo rígido com um
canal de alimentação em seu interior, por onde passa o alimento
(Figura 1A). Essas peças bucais geralmente são tão grandes quanto
ou maiores do que a cabeça, sempre curvadas para dentro. Não há
uma abertura bucal, pois esta é fechada mecanicamente pelo
tegumento cefálico assim que a larva eclode ou sofre a muda
(KILLINGTON, 1936). Consequentemente, a única comunicação
com a faringe é estabelecida pelo tubo formado pela união da
mandíbula com a maxila, razão pela qual o alimento precisa ser
completamente fluido para ser ingerido (CANARD, 2001). Para isso,
as larvas, após capturarem a presa com as peças bucais, injetam
para dentro de seu corpo secreções enzimáticas, produzidas em
glândulas de veneno presentes na base alargada das maxilas
(Figura 1B), as quais realizam a liquefação digestiva de sólidos e a
redução da viscosidade de líquidos (GAUMONT, 1965, 1976).
Segundo Cohen (1998), somente algumas espécies apresentariam
essas glândulas. Adicionalmente, injetam enzimas hidrolíticas
(principalmente carboidrases), produzidas pelas glândulas salivares
(Figura 2), que efetuam a quebra parcial de grandes moléculas de
substâncias nutritivas, facilitando assim seu movimento e digestão
subsequentes (YAZLOVETSKY, 2001). A ação das enzimas é
facilitada pelos movimentos de vaivém da maxila e mandíbula, esta
última com ponta aguda e serrilhas próximas ao seu ápice, que
dilaceram os tecidos internos da presa. Embora em Chrysopidae as
enzimas sejam potentes, a química da digestão extraoral nesse
grupo ainda é desconhecida (COHEN, 1995). A sucção dos líquidos
da presa é realizada pela ação sincronizada de músculos existentes
no interior das mandíbulas e maxilas, assim como na faringe, que
conectam sua parede externa com o dorso e ventre da cabeça e os
braços do tentório. A contração da série de músculos faringeais
determina a expansão do lúmen da faringe e o líquido é sugado por
uma típica ação bombeadora (SMITH, 1922; KILLINGTON, 1936).
Esse mecanismo de digestão extraoral das larvas de crisopídeos
enquadra-se no tipo “intacto sem refluxo” de Cohen (1998), pois não
há destruição da cutícula da presa e o fluxo das secreções
enzimáticas é unidirecional, das glândulas extraintestinais para
dentro da presa e daí para o tubo digestivo do predador.
Figura 1. Peças bucais das larvas de Chrysopidae: (A) Vista

ventral da maxila (mx) e mandíbula (md), destacando os sulcos
na face dorsal da primeira e ventral da segunda, que formam o
canal de alimentação (ca) quando estas se unem; (B) Seção
transversal na altura da seta (cv = canal de veneno; dq =
dobras quitinosas que mantêm maxila e mandíbula unidas; gv
= glândula de veneno).
Fonte: Canard (2001).
Figura 2. Diagrama esquemático do sistema digestório da larva de
Chrysopidae: (1) Peças bucais (mandíbulas + maxilas); (2)
Glândulas salivares; (3) Estomodeo (faringe, esôfago e papo); (4)
Mesêntero; (5) Proctodeo; (6) Túbulos de Malpighi (em número de
oito, mas só um representado por completo); e (7) Reservatório de
seda.
Fonte: Ermicheva et al. (1987).
O sistema digestório das larvas de crisopídeos, representado

esquematicamente na Figura 2, apresenta algumas particularidades
em relação a outros insetos. A descrição a seguir apresentada
baseia-se principalmente nos trabalhos de Withycombe (1925) e
Killington (1936), que, apesar de antigos, continuam sendo
referência na área pela qualidade e riqueza de detalhes, e também
em Yazlovetsky (2001).
Além das peças bucais (duas mandíbulas e duas maxilas) que
constituem os tubos sugadores de entrada do alimento, há um par
de glândulas salivares tubulares, não ramificadas, que se estendem
desde a porção posterior da cabeça ou região anterior do protórax
até a base dessas peças bucais, onde elas desembocam no canal
de alimentação. Os dois canais de alimentação se unem no interior
da cabeça para formar a faringe, revestida por espessa camada de
quitina, que continua pelo esôfago. Na altura do corpo do tentório,
ainda na cabeça, existe uma válvula simples formada pela projeção
das células epiteliais para dentro do esôfago. Esta, aliada às
contrações peristálticas da musculatura circular do esôfago presente
nessa região, impede o retorno dos fluidos ingeridos na
alimentação. O esôfago se dilata no protórax para formar um papo
de parede fina, revestido com uma íntima quitinosa muito delicada e
provido de músculos circulares intervalados. O papo ocupa grande
parte da cavidade interna do meso e metatórax, não havendo
reservatório alimentar dorsal (divertículo) partindo dele como
acontece nos adultos. Nenhuma digestão ocorre no papo. O papo e
o mesêntero (intestino médio) se comunicam por uma válvula
esofágica pouco desenvolvida, visível externamente como uma
constrição entre essas duas regiões do tubo digestivo. O mesêntero
é um saco grande, de fundo cego, que ocupa os dois terços
anteriores do abdome, aparentemente sem camada externa de
músculos. O epitélio é composto de células grandes e é revestido
por um fino tubo membranoso, a membrana peritrófica, continuação
da íntima quitinosa do papo, de maneira que o alimento no
mesêntero não entra em contato direto com o epitélio. É no
mesêntero que ocorre a maior parte da digestão do alimento e a
absorção de nutrientes. Recentemente, Chen et al. (2006)
verificaram grande quantidade de bactérias no mesêntero de C.
carnea, com possível função de decomposição dos resíduos
alimentares aí presentes. Em descanso, as células epiteliais do
mesêntero são um pouco achatadas, mas quando em atividade
secretora, elas se tornam colunares e se projetam para dentro da
cavidade mesentérica. Suas extremidades distais incham-se com as
secreções e, finalmente, se rompem, flutuando livremente na
cavidade intestinal. O tubo digestivo é fechado por certa distância
após o mesêntero, ou seja, o proctodeo (intestino posterior) não é
funcional, outra peculiaridade dos crisopídeos, sendo composto por
uma corda sólida de células. Dessa forma, dejetos sólidos,
insolúveis, não podem ser eliminados. Entretanto, em decorrência
dos hábitos alimentares da larva, poucos resíduos sólidos se
acumulam ao longo de seu desenvolvimento. Esse material é
armazenado na extremidade posterior do mesêntero, sendo
excretado apenas após a emergência do adulto, na forma de uma
pelota pequena, dura, brilhante, preta ou marrom-escura, envolta
pela membrana peritrófica – o mecônio. Na extremidade posterior do
proctodeo encontra-se um pequeno saco de parede fina, o
reservatório de seda, que se afunila em direção ao reto, o qual
apresenta epitélio mais espesso e envolto por músculos circulares.
O ânus abre-se ao final do décimo (último) segmento abdominal. Na
extremidade anterior do proctodeo, originam-se oito túbulos de
Malpighi, que se estendem em direção anterior, até o início do
abdome; daí, geralmente seis túbulos dobram-se e se dirigem em
direção posterior, conectando-se com o proctodeo um pouco antes
do reservatório de seda, onde suas extremidades são envolvidas
por um alargamento composto de células epiteliais. Esses túbulos
são funcionais durante todo o desenvolvimento larval e secretam um
fluido viscoso, marrom, provavelmente correspondente a resíduos
solúveis da digestão, que são removidos da hemolinfa. Esse fluido é
transferido para o reservatório de seda e, daí, para o reto, podendo
ser excretado pelo ânus como defensivo contra inimigos naturais ou
durante a muda, quando esse fluido auxilia na fixação da larva ao
substrato. Esse líquido também atua na adesão da falsa-perna
(extremidade final do abdome) da larva durante a locomoção e pode
estar relacionado com a excreção (LaMUNYON; ADAMS, 1987). Os
demais túbulos, geralmente dois, são livres distalmente. No terceiro
ínstar, a maioria das células da extremidade posterior dos túbulos de
Malpighi que se reconectam ao proctodeo se modifica e aumenta de
tamanho, para secretar seda em lugar do fluido viscoso, a qual é
armazenada no reservatório de seda. Quando a larva completa seu
desenvolvimento, ela utiliza essa seda para tecer o casulo, no
interior do qual sofrerá a metamorfose para o estágio de pupa. O
controle do fluxo da seda é efetuado pelos músculos circulares do
reto, enquanto a papila anal é usada como fiandeira, auxiliada pelo
movimento ativo, multidirecional, dos últimos segmentos
abdominais.
Comportamento de predação das larvas

O comportamento alimentar das larvas da maioria das espécies
de crisopídeos ainda não foi estudado. A maioria dos trabalhos
refere-se à C. carnea. Por isso, analogias para outras espécies a
partir das informações existentes na literatura devem ser feitas com
cautela, pois enquanto as larvas nuas do gênero Chrysoperla são
caracterizadas pela agilidade de movimentos, agressividade e
crescimento rápido, as larvas carregadoras de lixo geralmente são
menos agressivas e se deslocam e crescem mais lentamente.
Como em vários outros grupos de predadores, as larvas de
crisopídeos apresentam uma sequência de eventos que levam ao
consumo bem-sucedido de suas presas, comportamento este
revisado por Canard e Duelli (1984) e Canard (2001). Primeiro,
ocorre a procura ativa até o encontro com a presa potencial. A
seguir, essa presa é examinada e identificada. Se a presa for aceita,
ocorre sua apreensão, para depois ser consumida. Finalmente, se a
larva se satisfaz, ela limpa suas peças bucais e descansa; de outra
forma, ela reinicia a procura ativa pela presa seguinte. Nessa
sequência não está incluído propositalmente o primeiro passo
dentro do comportamento tradicional de seleção de presas, isto é, a
localização do habitat, porque esse comportamento é
desempenhado pela fêmea adulta durante a seleção dos locais de
oviposição (ver item Comportamento alimentar dos adultos),
assegurando assim que as larvas eclodam em um habitat onde
existam presas disponíveis (GREANY; HAGEN, 1981).
Procura ativa, contato e identificação da presa

Apesar de as larvas de crisopídeos nascerem aptas a suportar
privação de alimento e água por diversas horas (TAUBER et al.,
1991), sua sobrevivência depende da procura ativa e do encontro de
presas desde o início da vida. A localização dessas presas é feita
principalmente ao acaso durante seus deslocamentos na vegetação,
havendo a necessidade de contato físico para que possam perceber
sua presença (CANARD; DUELLI, 1984), como descrito para Ch.
pallens, Chrysoperla zastrowi (Esben-Petersen) e C. carnea
(PRINCIPI, 1940; FLESCHNER, 1950; BARNES, 1975; BOND,
1980). Durante a procura, as larvas adquirem uma postura
característica, movimentando a cabeça de um lado para o outro,
com as peças bucais parcialmente abertas e paralelas ao substrato,
os palpos labiais direcionados para frente e as antenas para frente e
um pouco para os lados, todos eles preparados para entrar em
contato com a presa (CANARD; DUELLI, 1984). Também exibem o
comportamento de “atirar para todos os lados” (casting behavior), ou
seja, de tempos em tempos a larva para e sua extremidade anterior
desloca-se de um lado para o outro, com o objetivo de ampliar a sua
área de busca por presas (Figura 3) (BÄNSCH, 1964; NEW, 1991).
Quando capturam uma presa, seu padrão de procura concentra-se
na área de seu encontro, aumentando a frequência com que mudam
de direção. Tal comportamento é adaptativo para larvas
especializadas em presas que vivem agregadas, pois aumenta a
eficiência de localização de presas adicionais (FLESCHNER, 1950;
BOND, 1980; NEW, 1991).
Figura 3. Comportamento de “atirar para todos os lados” das larvas
de crisopídeos durante seu deslocamento em busca de presas
(números indicam as posições sucessivas da larva).
Fonte: Banks (1957).
Ilustração: Gilberto Soares Albuquerque
As larvas da maioria das espécies são bastante ativas,
deslocando-se de um lado para outro, principalmente à noite. Essa
movimentação é tão mais intensa quanto maior for seu grau de fome
(SENGONCA et al., 1995), mas se nenhuma presa for encontrada
dentro de um determinado período de tempo, a larva reduz
progressivamente seus movimentos e entra em letargia, seguida de
morte. Embora as larvas também procurem suas presas durante o
dia, não há evidências claras sobre a influência da luz e da
gravidade sobre o padrão de procura de larvas já nutridas. Algumas
espécies são fototrópicas e geotrópicas positivas, enquanto outras
são negativas ou apresentam respostas mistas a esses dois fatores
(HAGEN et al., 1976a). A luz também pode ter influência sobre o
padrão de procura de larvas recém-eclodidas que nascem durante o
dia, e esse padrão pode estar associado com a localização da presa
preferencial em relação ao local de oviposição. Milbrath et al. (1994)
verificaram que larvas de duas espécies de Chrysopa com poucas
horas de vida apresentam respostas fototrópicas distintas,
aparentemente relacionadas à distribuição espacial de suas presas.
Larvas neonatas de Chrysopa slossonae Banks exibiram
fototropismo negativo, resposta que induziria seu movimento a partir
das folhas, local da oviposição, para o interior da planta hospedeira,
em direção às colônias de suas presas (pulgões) que vivem em
ramos e troncos. Já as larvas neonatas de Ch. quadripunctata
exibiram fototropismo positivo, o que tenderia a mantê-las na copa
das árvores, próximas ao local de oviposição, onde estão suas
presas primárias. A localização da presa pelas larvas de crisopídeos
pode ser auxiliada pela presença de químicos voláteis (cairomônios)
indicadores de sua presença nas cercanias. É o caso dos voláteis
emanados do honeydew excretado por pulgões e cochonilhas, de
escamas do lepidóptero Helicoverpa zea (Boddie) e até mesmo dos
próprios ovos de H. zea, que aumentam a eficiência de predação
das larvas de C. carnea (KAWECKI, 1932; LEWIS et al., 1977;
NORDLUND et al., 1977).
Estabelecido o contato com a presa, seu reconhecimento é
realizado quimicamente por meio de receptores sensoriais
presentes nas extremidades dos palpos labiais e antenas da larva
dos crisopídeos. Em seguida, ocorre o exame da presa com as
peças bucais, no qual o predador “prova” essa presa com os
receptores sensoriais presentes no ápice de suas maxilas; após
essa ação, o predador aceita ou rejeita a presa (HAGEN, 1987;
CANARD, 2001). Estímulos visuais podem auxiliar na identificação
inicial, conforme demonstrado em larvas de C. carnea e de Ch.
oculata (LAVALLEE; SHAW, 1969; ABLES et al., 1978).
Captura da presa
Após o contato físico e a identificação da presa, a larva para de
se locomover imediatamente e adquire uma postura característica,
com as peças bucais bem abertas, paralelas à superfície ou
direcionadas um pouco para o alto, e com as antenas e palpos
labiais afastados para os lados. A captura de presas ativas é
efetivada após uma série de comportamentos estereotipados do
predador: 1º) aproximação muito lenta; 2º) parada; 3º) ataque
repentino com o avanço rápido da cabeça e fechamento das peças
bucais, geralmente induzidos pelo movimento da presa; e 4º) recuo
da cabeça e rápido erguimento da presa do substrato, a não ser que
esta seja muito pesada ou prenda-se fortemente à superfície
(CANARD; DUELLI, 1984). O erguimento da presa não é obrigatório
ou pode ser apenas parcial, como em C. carnea (BÄNSCH, 1964).
Presas imóveis, como ovos e pupas de artrópodes e larvas de
Coccidae e Diaspididae, são atacadas diferentemente, pois
inicialmente o predador as examina demoradamente e
cuidadosamente, provando-as com a extremidade de suas peças
bucais, e depois perfura sua cutícula em vários locais. Para ambos
os tipos de presa, geralmente as peças bucais de um lado apenas
são inseridas no corpo da presa, enquanto as do outro lado são
usadas para manipular e segurar a presa (CANARD; DUELLI,
1984). Hagen et al. (1976a) sugerem que a composição da cutícula
da presa pode ser importante para induzir a inserção das peças
bucais.
Consumo da presa
Conforme mencionado no item Composição da dieta natural
dos crisopídeos predadores e não predadores, secreções das
glândulas de veneno e das glândulas salivares são injetadas para
dentro do corpo da presa durante e após sua captura, enquanto os
seus tecidos são dilacerados pela ação de vaivém das mandíbulas e
maxilas, ambas as ações contribuindo para liquefazer seus
conteúdos internos e torná-los disponíveis para a sucção por meio
do canal de alimentação. A duração do consumo depende do
tamanho do predador em relação ao da presa e também do nível de
fome da larva (CANARD; DUELLI, 1984). Por exemplo, larvas de
primeiro, segundo e terceiro ínstar de C. carnea necessitaram de
185, 130 e 80 segundos para consumir um ovo e 13, 8 e 3 minutos
para consumir uma lagarta jovem do lepidóptero Prays oleae Bern.,
respectivamente (ALROUECHDI, 1981). Mesmo após consumir
aparentemente todo o conteúdo da presa, a larva continua a
manipulá-la e girá-la por certo tempo, até finalmente descartá-la
para reiniciar a procura por outras presas ou descansar.
Limpeza e descanso
Nem sempre o ato de consumo de uma presa é seguido pela
limpeza das peças bucais pelas larvas de crisopídeos. Mantoanelli e
Albuquerque (2007) verificaram que larvas de primeiro e terceiro
ínstar de Leucochrysa varia (Schneider) exibiam principalmente o
comportamento de camuflagem, isto é, carregavam os restos da
presa para seu dorso após a alimentação. Em outros casos, o
consumo de uma presa era seguido pelo descanso, deslocamento
ou limpeza. Resultados similares foram observados para Ch.
quadripunctata e Ch. slossonae (MILBRATH et al., 1993).
Entretanto, após ingerir quantidade suficiente de alimento e se
saciar, a larva tende a limpar suas peças bucais, esfregando umas
contra as outras e/ou no substrato. A seguir, seus movimentos
diminuem e a larva entra em repouso, quando adquire postura
característica, com as peças bucais fechadas, tocando o substrato,
antenas e palpos labiais esticados para frente, tíbias das pernas
anteriores paralelas ao eixo do corpo ou levemente em forma de V e
a papila anal no final do abdome aderida ao substrato (CANARD;
DUELLI, 1984). Essa postura é mantida até o reinício de suas
atividades de deslocamento à procura de novas presas.
Onivoria larval: eventual ou habitual?

Embora larvas de crisopídeos tenham sido observadas
alimentando-se de honeydew e néctar floral no campo há muito
tempo (KAWECKI, 1932; KILLINGTON, 1936; PRINCIPI, 1940;
DOWNES, 1974), o papel desempenhado por estes e outros
recursos de origem vegetal, como pólen e néctar extrafloral, só
começou a ser quantificado recentemente. Limburg e Rosenheim
(2001) demonstraram que néctar extrafloral é um componente
majoritário na dieta de larvas neonatas de C. plorabunda em
algodão, e que seu consumo aumenta com a diminuição da
disponibilidade de presas. Embora sozinho esse néctar não seja
capaz de sustentar o desenvolvimento, ele ao menos permite
estender a longevidade das larvas de 1º ínstar consideravelmente.
Em outro estudo, Patt et al. (2003) evidenciaram que larvas de C.
carnea podem suplementar suas necessidades de carbono e
nitrogênio alimentando-se de néctar e pólen, melhorando seu
crescimento e desenvolvimento, o que havia sido demonstrado
previamente com honeydew artificial por McEwen et al. (1993).
Apesar dessas evidências, ainda não é possível concluir se esse
hábito onívoro é comum na vida larval ou se ele é exibido somente
na ausência de presas ou na presença de presas de baixa
qualidade. Além disso, o quanto esse comportamento está
disseminado entre as diferentes espécies ainda precisa ser
investigado. De qualquer forma, ainda é cedo para mudar a
generalização do hábito alimentar das larvas de crisopídeos, de
predador para onívoro, o que foi sugerido por Limburg e Rosenheim
(2001).
Sistema digestório do estágio adulto de

Chrysopidae: alimentação, digestão e
excreção
Ao contrário das larvas, a maioria das espécies de crisopídeos
não é predadora no estágio adulto, mas se alimenta principalmente
de soluções açucaradas (honeydew excretado por alguns
homópteros e néctar floral e extrafloral), além de pólen. Nessas
espécies, as peças bucais estão adaptadas à dieta basicamente
líquida, ou seja, as mandíbulas são relativamente pequenas e
simétricas, sem incisivos (Figura 4A), e a lacínia tem forma de
colher (STELZL, 1992; CANARD, 2001). Essa simetria, porém, não
é geral, como atestam vários gêneros não predadores que
apresentam mandíbulas assimétricas com um pequeno dente na
mandíbula esquerda (BROOKS; BARNARD, 1990). O tubo digestivo
também apresenta adaptações no divertículo do papo, que é grande
e altamente convoluto, associado com grandes troncos traqueais,
que servem para fornecer oxigênio para o metabolismo das
leveduras simbiontes mutualísticas que se proliferam no interior
desse divertículo (Figuras 5C e 6) (HAGEN; TASSAN, 1966;
HAGEN et al., 1970; CANARD et al., 1990; WOOLFOLK et al., 2004;
GIBSON; HUNTER, 2005). Inicialmente identificadas em C. carnea
por Hagen et al. (1970) como pertencentes a Torulopsis sp. (=
Candida), posteriormente várias espécies de leveduras já foram
constatadas em crisopídeos, como Candida multigemmis (Buhagiar)
em Nodita occidentalis Johnson (status específico inválido),
Eremochrysa tibialis Banks, Eremochrysa punctinervis (MacLachlan)
e, provavelmente, Mallada perfecta (Banks) (JOHNSON, 1982), e
Metschnikowia pulcherrima Pitt & Miller em Chrysoperla comanche
(Banks) (GIBSON; HUNTER, 2002) e C. rufilabris (WOOLFOLK;
INGLIS, 2004). O papel das leveduras ainda não está totalmente
esclarecido, mas acredita-se que auxiliem na nutrição, fornecendo
alguns aminoácidos essenciais não existentes ou existentes em
baixíssimas concentrações na dieta de carboidratos dos crisopídeos
não predadores (HAGEN et al., 1970; HAGEN; TASSAN, 1972).
Recentemente, esse papel funcional das leveduras foi questionado
por Gibson e Hunter (2005), que não foram capazes de demonstrá-
lo experimentalmente em C. comanche. O modo de transmissão das
leveduras também não é bem entendido. Hagen et al. (1970)
sugeriram que elas seriam adquiridas somente após a emergência
do adulto, possivelmente via alimento ingerido ou trofalaxia.
Recentes descobertas, porém, indicam que a transmissão vertical
(mãe para descendentes) também ocorre, via superfície do ovo
(GIBSON; HUNTER, 2005).
Figura 4. Mandíbulas dos adultos de Chrysopidae: (A) Hábito glico-

polinívoro, Mallada prasinus (Burmeister); (B) Hábito predador,
Chrysopa perla (L.) (i = incisivo; md = mandíbula direita; me =
mandíbula esquerda).
Fonte: Stelzl (1992).
Figura 5. Sistema digestório do adulto de Chrysopidae: (A)
Glândulas salivares de Chrysopa perla (1 = bomba salivar; 2 = ducto
médio; 3 = ducto lateral; 4 = regiões secretoras); (B) Diagrama
esquemático de quase todo o sistema digestório de Chrysoperla
carnea (1 = esôfago; 2 = papo; 3 = proventrículo; 4 = válvula
cardíaca; 5 = divertículo do papo; 6 = mesêntero; 7 = túbulos de
Malpighi; 8 = proctodeo); (C) Troncos traqueais e traquéolas
associados com o divertículo do papo em uma espécie glico-
polinívora, Anisochrysa prasina (à esquerda) e em uma espécie
predadora, Chrysopa walkeri (1 = tronco traqueal; 2 = mesêntero; 3
= divertículo do papo).
Fonte: Sulc (1914) (A); Ickert (1968) (B); Principi e Canard (1984) (C).
Figura 6. Superfície interna convoluta do divertículo do papo em
adulto de Chrysoperla rufilabris, contendo células da levedura
Metschnikowia pulcherrima (setas) (fotografia eletrônica de
varredura; barra = 1.000 µm).
Fonte: Woolfolk et al. (2004).
As espécies de crisopídeos cujos adultos também são

predadores correspondem a uma minoria. Segundo os indícios
existentes, apenas 3 dos 75 gêneros atualmente reconhecidos,
Anomalochrysa, Atlantochrysa e Chrysopa, todos pertencentes à
tribo Chrysopini, apresentam esse hábito (BROOKS; BARNARD,
1990). Enquanto os dois primeiros têm ocorrência restrita a ilhas,
Chrysopa têm ampla distribuição na Região Holártica e grande
número de espécies. Espécies de Chrysopa apresentam
adaptações à predação, como mandíbulas relativamente grandes e
assimétricas, com um dente incisivo robusto na mandíbula esquerda
usado para capturar e segurar presas enquanto a direita as dilacera,
e uma superfície mastigadora levemente curvada, o molar (Figura
4B) (STELZL, 1992; CANARD, 2001). O divertículo nessas espécies
também é grande, mas os troncos traqueais a ele associados são
muito mais estreitos, significando menor aporte de oxigênio (Figura
5C), não tendo sido encontradas leveduras no interior do divertículo
das espécies de Chrysopa já estudadas (HAGEN et al., 1970;
CANARD et al., 1990). Embora consideradas carnívoras, Chrysopa
spp. não se restringem a comer artrópodes, incluindo em sua dieta
pólen, leveduras, esporos de fungos e honeydew, sendo por isso, às
vezes, classificadas como onívoras (STELZL, 1992), mas a
composição relativa desses itens na dieta varia de espécie para
espécie (CANARD, 2001).
Um terceiro grupo, restrito aparentemente a quatro pequenos
gêneros da subfamília Nothochrysinae, alimenta-se exclusivamente
de pólen (BROOKS; BARNARD, 1990). Uma dessas espécies,
Hypochrysa elegans (Burmeister), apresenta mandíbulas grandes e
seu divertículo é desprovido de leveduras simbiontes e de troncos
traqueais (nas fêmeas esses troncos são muito pequenos), o que
sugere um processo digestivo distinto nessas espécies, ainda não
estudado (CANARD et al., 1990; CANARD, 2001).
Afora as diferenças mencionadas, o sistema digestório dos
crisopídeos adultos, independentemente do tipo de alimento
ingerido, segue um plano comum, representado esquematicamente
na Figura 5B e descrito a seguir com base nas descrições
detalhadas de Withycombe (1925) e Killington (1936), assim como
em Bitsch (1984). Apesar da diferença considerável no modo de
alimentação, o tubo digestivo sofre apenas algumas alterações
significativas durante a metamorfose de larva para adulto: há uma
boca verdadeira, que se abre ao exterior para a entrada do alimento,
o estomodeo adquire diferenciações, como o divertículo do papo e o
proventrículo, e o proctodeo se abre para a passagem dos resíduos
alimentares. Anteriormente, está a cavidade pré-oral ladeada pelas
duas mandíbulas, onde desembocam dois pares de glândulas
salivares: as mandibulares, situadas nos lados da cabeça e que se
abrem na base das mandíbulas, e as labiais, formadas por vários
tubos secretores (Figura 5A), que se estendem até o protórax e se
abrem na base do lábio. A boca tem uma cavidade oral
relativamente grande, revestida por espessa camada de quitina. O
estomodeo é composto pela faringe muscular (muito semelhante à
da larva) na cabeça, também revestida por camada de quitina, e
pelo esôfago, que se inicia na cabeça, percorre todo o tórax e se
dilata consideravelmente na altura do primeiro e segundo
segmentos abdominais, formando o papo. Este, em sua
extremidade distal, apresenta um prolongamento dorsal que ocupa
metade do comprimento do abdome, o divertículo do papo. Tanto o
papo como seu divertículo servem para armazenamento do alimento
ingerido e, conforme descrito anteriormente, o divertículo também
hospeda leveduras simbiontes nas espécies glico-polinívoras. De
acordo com Ickert (1968), nesses órgãos se iniciaria a digestão. A
parede do esôfago, incluindo o papo, é composta de um epitélio
muito fino, revestido por uma íntima quitinosa delicada, e cercada
por músculos circulares, responsáveis pelas contrações peristálticas
que direcionam o alimento no sentido posterior, para o interior do
divertículo. No divertículo, o epitélio é colunar e sua parede também
é cercada por músculos circulares. Suas contrações peristálticas,
em sentido reverso, empurram o alimento em direção anterior, de
volta ao papo ou, mais frequentemente, para o proventrículo, que se
abre próximo à extremidade anterior ventral do divertículo, na altura
do terceiro segmento abdominal. O proventrículo tem forma de funil,
com margem anterior espessa, revestida de quitina, da qual longos
espinhos se projetam em direção ao lúmen. Sua parede interna
contém seis sulcos quitinizados proeminentes com espinhos
direcionados para trás, além de outros espinhos e dobras presentes
entre esses sulcos. A parede externa apresenta rica musculatura
circular e também músculos longitudinais. A extremidade final
estreita do proventrículo se projeta para dentro do mesêntero,
constituindo a válvula cardíaca. O mesêntero é um tubo longo e
retilíneo cuja parede é formada por uma camada simples de epitélio
envolta pela membrana peritrófica, continuação da íntima quitinosa
do proventrículo, de forma que o alimento não entra em contato
direto com o epitélio entérico. A existência da membrana peritrófica
no mesêntero de adultos de crisopídeos, questionada por Bitsch
(1984), foi recentemente comprovada por microscopia eletrônica de
varredura em C. rufilabris (WOOLFOLK et al., 2004). As células
colunares do epitélio mesentérico estão envolvidas tanto na
secreção de enzimas para a digestão como na absorção dos
nutrientes, similar ao descrito para as larvas. A passagem do
mesêntero para o proctodeo é marcada por um estreitamento do
tubo digestivo e pelas aberturas dos oito túbulos de Malpighi, que se
dirigem anteriormente e depois se dobram em direção posterior,
sendo que seis deles têm suas extremidades posteriores
conectadas frouxamente com o proctodeo, um pouco antes do reto,
remanescente da condição larval. O proctodeo tem estrutura
semelhante à do esôfago, com parede cercada por músculos
circulares e com epitélio fino, mas com cutícula interna repleta de
pequenos espinhos (WOOLFOLK et al., 2004). Ao final do
proctodeo, na região dilatada do reto, há uma câmara retal de
epitélio ainda mais fino, cercada de músculos circulares e
longitudinais, com seis glândulas retais hemisféricas, provavelmente
envolvidas na absorção de água e de algumas moléculas pequenas.
A região posterior do reto é estreita e o ânus, cercado de músculos
circulares, se abre na membrana entre as placas anais do décimo
tergito.
Comportamento alimentar dos adultos

Assim como o das larvas, o comportamento alimentar dos
adultos da maioria das espécies de crisopídeos é desconhecido. As
informações apresentadas a seguir são baseadas nas poucas
espécies já estudadas e envolvem somente os dois primeiros
passos da seleção da presa (HAGEN, 1986), isto é, a localização do
habitat do alimento e a localização do alimento.
Os adultos são criaturas essencialmente noturnas. Durante o
dia, permanecem a maior parte do tempo pousados na superfície
inferior de folhas (SMITH, 1922). Na maioria das espécies
investigadas, como é o caso de C. carnea, as atividades de voo
iniciam-se no crepúsculo vespertino e alcançam seu pico nas
primeiras horas de escuridão, cessando ao amanhecer. Algumas
espécies, porém, voam também durante o dia, mas esses voos são
de curta duração, principalmente quando perturbadas (DUELLI,
1984a), embora haja exceções, como H. elegans, que voa
principalmente durante o dia (DUELLI, 1986). Consequentemente, o
olfato (quimiorrecepção) é o principal sentido utilizado para localizar
o alimento, já que a visão é prejudicada à noite.
O voo dos crisopídeos é lento e desajeitado. Apesar de
apresentarem asas grandes, são facilmente levados pelo vento,
principalmente quando voam a mais de 5 m acima do nível do solo.
Com base em estudos de laboratório e campo, Duelli (1980a, b;
1984a, b) concluiu que existem três tipos de voo em C. carnea:
migratório, apetitivo a favor do vento e apetitivo contra o vento. O
primeiro envolve os adultos recém-emergidos, que exibem voos
longos nas duas primeiras noites de vida, independentemente da
presença de alimento nas proximidades, podendo se dispersar por
até 300 km, auxiliados pelos ventos em grandes altitudes
(CHAPMAN et al., 2006). Segundo Duelli (1980a), esse voo é
obrigatório e está associado com o período de imaturidade sexual e
pré-oviposição. No terceiro dia, os adultos com fome passam a
exibir voos curtos e a responder anemotacticamente aos
infoquímicos sinalizadores da presença de alimento. A partir de
então, adultos sexualmente maduros voam inicialmente a favor do
vento, entre 1 m e 5 m acima do nível da vegetação. Quando entram
na pluma de odor da fonte de alimento, eles voam para baixo e
pousam na vegetação. Se não encontram alimento naquele local,
mudam para o comportamento de voo apetitivo contra o vento,
aproximando-se da fonte de odor lentamente, em uma série de voos
curtos, até entrar em contato com ela. Mesmo após se acasalarem
(terceira e quarta noites) e iniciarem a oviposição (quinta noite), a
atividade de dispersão de C. carnea continua. A população inteira
move-se a favor do vento noite após noite. Esse comportamento
nomádico foi interpretado por Duelli (1984b) como estratégia para
espalhar seus descendentes em uma grande área, minimizando os
riscos de extinções locais por causa da natureza agregada das
presas. Para outras espécies de crisopídeos, existem muito poucas
informações sobre o comportamento de voo, e essas resultam de
inferências a partir de coletas com armadilhas. Por exemplo, em
monoculturas de alfafa na Califórnia (EUA), Ch. nigricornis foi
capturada com armadilhas pegajosas em grande quantidade, apesar
de se tratar de uma espécie típica de ambiente arbóreo. Como
nenhum ovo, nenhuma larva ou mesmo qualquer adulto foram
encontrados na cultura, tais capturas indicam que algum tipo de voo
migratório pode ocorrer com essa espécie (DUELLI, 1984a).
Enquanto as características do comportamento de voo em
busca de alimento são desconhecidas para a quase totalidade dos
crisopídeos, é crescente o número de espécies para as quais têm
sido estudados os infoquímicos que sinalizam a localização do
habitat do alimento e do alimento propriamente dito, quer seja pólen,
néctar, honeydew ou presas, para sua própria nutrição ou para a de
sua prole (HAGEN, 1986; SZENTKIRÁLYI, 2001). Nesse processo,
participam metabólitos secundários voláteis das plantas, que atuam
sobre o predador diretamente (sinomônios) ou indiretamente, via
fezes ou honeydew das presas (cairomônios). Além desses,
feromônios produzidos pelas próprias presas (cairomônios) e
voláteis produzidos pelas plantas em resposta ao ataque das presas
(sinomônios) também já foram identificados como atraentes.
A atratividade de crisopídeos adultos a voláteis é conhecida
desde os trabalhos de Frost (1927, 1936). Entretanto, somente a
partir da década de 1960 é que os compostos envolvidos na atração
começaram a ser identificados e singularizados por espécie, a maior
parte deles de origem vegetal (sinomônios de localização do habitat
do alimento). Esses infoquímicos são benéficos não somente para
os crisopídeos receptores, mas também para a própria planta, por
causa da redução dos danos resultante do consumo dos fitófagos
por esses predadores. Nessa categoria incluem-se o neomatatabiol
e outros alcoóis monoterpênicos cíclicos atrativos para Chrysopa
formosa Brauer e Ch. pallens (ISHII, 1964; HYEON et al., 1968;
SAKAN et al., 1970), o terpenil acetato para Ch. nigricornis e C.
carnea (CALTAGIRONE, 1969), o metil eugenol para Mallada
basalis (Walker), Chrysopa sp. e Ankylopteryx exquisita (Nakahara)
(SUDA; CUNNINGHAM, 1970; UMEYA; HIRAO, 1975; PAI et al.,
2004) e uma série de outros compostos para C. carnea, como o
cariofileno (FLINT et al., 1979), o eugenol (WILKINSON et al., 1980),
o 2-feniletanol (ZHU et al., 1999, 2005; ZHU; PARK, 2005), o (Z)-3-
hexenil-acetato (REDDY et al., 2002) e o fenilacetaldeído (TÓTH et
al., 2006). Embora identificados pelos autores como sinomônios de
localização do habitat (vegetação) onde se encontra o alimento,
existe a possibilidade de esses compostos serem assimilados por
artrópodes fitófagos e eliminados na forma de fezes, honeydew ou
feromônios sexuais, atraindo os crisopídeos como cairomônios.
Nesse sentido, o único caso conhecido é o do sinomônio
neomatatabiol, emanado da planta Actinidia polygama (ISHII, 1964;
HYEON et al., 1968; SAKAN et al., 1970), que recentemente foi
renomeado para (1R,4S,4aR,7S,7aR)-dihidronepetalactol por
Hooper et al. (2002) e encontrado como componente do feromônio
sexual de pulgões, atrativo de várias espécies de crisopídeos (ver
adiante).
Hagen et al. (1971) aparentemente foram os primeiros a
demonstrar a atratividade de crisopídeos a longa distância por
compostos presumivelmente presentes em honeydew de
homópteros (cairomônios de localização do habitat do alimento), ao
desenvolverem honeydew artificial contendo hidrolisados de
proteínas e usá-lo como atraente de C. carnea no campo. Em
estudos posteriores, foi descoberto que o componente atrativo
desse honeydew artificial era um aminoácido essencial, o triptofano
(HAGEN et al., 1976b), mais precisamente um produto volátil
resultante de sua oxidação, o 3-indol-acetaldeído (Van EMDEN;
HAGEN, 1976). Dean e Satasook (1983), porém, demonstraram
atração de C. carnea apenas ao triptofano hidrolisado ou oxidado,
mas não ao 3-indol-acetaldeído, em estudo com olfatômetro.
Curiosamente, desde esses trabalhos pioneiros, nenhum volátil de
honeydew naturais atraente de crisopídeos adultos foi descoberto,
nem mesmo o 3-indol-acetaldeído ou outro produto da quebra do
triptofano, apesar de este estar presente no honeydew de algumas
espécies (HAGEN, 1986). Por sua vez, Harrison e McEwen (1998)
encontraram poucas evidências da presença de triptofano em
honeydew de insetos e demonstraram que voláteis não resultam da
hidrólise ácida do triptofano, sugerindo que outros mecanismos
poderiam estar envolvidos na atratividade de crisopídeos a
pulverizações com esse produto. Como exemplos, citaram danos às
plantas causados pela solução ácida contendo o triptofano, que as
induziriam a liberar infoquímicos, ou a quebra do triptofano pela
microfauna, que resultaria em compostos voláteis. De qualquer
forma, hidrolisados de proteínas (honeydew artificiais) têm sido
usados com sucesso para atrair e reter crisopídeos adultos,
principalmente glico-polinívoros, resultando no aumento de suas
populações nas culturas e, consequentemente, contribuindo para o
controle de pragas (BUTLER; RITCHIE JUNIOR, 1971; HAGEN et
al., 1971, 1976b; BEN SAAD; BISHOP, 1976a, b;
NEUENSCHWANDER et al., 1981; LIBER; NICCOLI, 1988; EVANS;
SWALLOW, 1993; McEWEN et al., 1994). Os voláteis responsáveis
por tal ação atrativa a longa distância e sua relação com a
atratividade de honeydew naturais, porém, precisam ser mais bem
esclarecidos.
Os voláteis de curta distância (cairomônios de localização do
alimento) presentes no honeydew excretado por homópteros têm
efeito arrestante nos crisopídeos, estimulando a procura intensiva,
induzindo a alimentação e estimulando a oviposição (HAGEN,
1986). Han e Chen (2002) demonstraram esse efeito em
Chrysoperla nipponensis (Okamoto) na presença de honeydew do
pulgão Toxoptera aurantii (Boyer). Similarmente, McEwen et al.
(1993) observaram que fêmeas de C. carnea, antes e após
estabelecerem contato antenal com o honeydew da cochonilha
Saissetia oleae (Olivier), mudam seu comportamento, reduzindo sua
locomoção e aumentando a frequência de retornos, o que aumenta
suas chances de permanecer na área e depositar ovos onde a
presença de presas potenciais para sua prole é maior. Outros
estudos são necessários para determinar se os compostos voláteis
do honeydew responsáveis pelo efeito arrestante de curta distância
são os mesmos que os atraem a longa distância.
A atratividade dos crisopídeos adultos por voláteis presentes
nas fezes de artrópodes foi muito pouco investigada até o presente.
No único exemplo encontrado, Reddy et al. (2002) observaram que
os voláteis dipropil-disulfido, dimetil-disulfido, alil-isotiocianato e
dimetil-trisulfido, presentes nas fezes de Plutella xylostella (L.),
atraem tanto machos como fêmeas de C. carnea. Entretanto, os
autores não especificaram se esses cairomônios atuariam como
estímulos de localização do habitat (longa distância) ou do alimento
(curta distância).
Adultos de algumas espécies de crisopídeos são atraídos por
componentes do feromônio sexual de pulgões, como o
(1R,4aS,7S,7aR)-nepetalactol (Chrysopa phyllocroma Wesmael, Ch.
pallens, Ch. formosa e Ch. oculata) e o (1R,4S,4aR,7S,7aR)-
dihidronepetalactol [Ch. pallens, Nineta vittata (Wesmael) e
Peyerimhoffina gracilis (Schneider)], presentes também na planta
Nepeta cataria (BOO et al., 1998, 2003; HOOPER et al., 2002; ZHU
et al., 2005). Essa informação levou Boo et al. (1998) a sugerirem
que os crisopídeos usariam esses voláteis como cairomônios para
localizar suas presas. Entretanto, como algumas das espécies
atraídas não eram predadoras no estágio adulto e como apenas
machos eram geralmente atraídos, Hooper et al. (2002) descartaram
a hipótese de que essas espécies estariam procurando presas ou
locais de oviposição e sugeriram que esses compostos estariam
envolvidos na comunicação sexual intraespecífica, algo, segundo
eles, desconhecido até então; sua similaridade com os feromônios
sexuais dos pulgões seria acidental. Entretanto, já se sabia que
fêmeas de algumas espécies são atraídas por feromônios
produzidos por vesículas eversíveis do macho, como Ch. perla
(WATTEBLED et al., 1978), embora sua natureza química fosse
ignorada. Sua composição só veio a ser revelada por Zhang et al.
(2004), que encontraram o feromônio sexual de agregação
(1R,2S,5R,8R)-iridodial em machos de Ch. oculata; posteriormente,
esse mesmo feromônio foi identificado em machos de Ch.
nigricornis (ZHANG et al., 2006a). Em outro estudo recente, foi
demonstrado que grande proporção de fêmeas grávidas de Ch.
oculata eram atraídas pelo (1R,4aS,7S,7aR)-nepetalactol (ZHU et
al., 2005), refutando os resultados prévios. Portanto, é possível que
algumas espécies utilizem também os feromônios sexuais de
pulgões como infoquímicos para encontrar suas presas e/ou locais
para depositar seus ovos.
Por último, crisopídeos adultos podem ser atraídos por voláteis
produzidos por plantas em resposta aos danos causados por
artrópodes fitófagos (sinomônios de localização do habitat do
alimento). Até o presente, porém, apenas um composto foi
identificado com essa função, o metil salicilato, presente na mistura
de voláteis emitida por diversas espécies de plantas, entre as quais
no mínimo 13 plantas cultivadas (JAMES, 2003; JAMES; PRICE,
2004). Sua atratividade já foi demonstrada tanto para machos como
para fêmeas de C. carnea (MOLLEMAN et al., 1997), Ch. nigricornis
(JAMES, 2003; JAMES; PRICE, 2004) e Ch. oculata (JAMES,
2006).
Concluindo, os crisopídeos adultos, predadores ou glico-
polinívoros, localizam seu alimento por atração anemoquimiotáctica,
induzida por plumas de odor principalmente de origem vegetal
(sinomônios ou cairomônios). Com base nos níveis de
especificidade de espécies europeias em relação ao habitat em que
vivem, determinados por Monserrat e Marin (1994), Canard (2001)
sugeriu que esse odor seria emanado da própria planta para as
espécies altamente específicas quanto ao habitat, como Nineta
pallida (Schneider) e P. gracilis, que vivem associadas com
coníferas, enquanto para as espécies menos exigentes, como C.
carnea, o odor emanaria do honeydew, mas sem citar evidências
experimentais para tal hipótese. Entretanto, vimos que tanto um
grupo como o outro pode ser atraído por ambos os tipos de
infoquímicos, o que torna essa generalização inválida. Porém,
Hagen (1986), ao verificar que a atratividade de C. carnea em
relação ao honeydew artificial varia de acordo com a fenologia da
planta onde é aplicado, e considerando sua atratividade a voláteis
das próprias plantas, como o cariofileno (FLINT et al., 1979),
concluiu que essa espécie precisa receber um sinal volátil
(sinomônio) do habitat da planta para que possa responder ao
cairomônio (3-indol-acetaldeído), que, por sua vez, sinaliza a
presença do alimento (honeydew). Mais recentemente, a descoberta
de vários outros sinomônios de plantas atrativos para C. carnea,
como o 2-feniletanol emanado de folhas de milho e alfafa (ZHU et
al., 1999, 2005), o (Z)-3-hexenil-acetato liberado por folhas de
repolho (REDDY et al., 2002) e o fenilacetaldeído, volátil presente
em várias plantas (TÓTH et al., 2006), parecem sustentar a hipótese
de Hagen (1986). Portanto, a interação de compostos de diferentes
categorias (sinomônios e cairomônios) parece ampliar a atratividade
dos crisopídeos (HAN; CHEN, 2002; REDDY et al., 2002; ZHANG et
al., 2004, 2006b), o que pode contribuir para maior eficiência na
localização do alimento.
Canibalismo
A predação intraespecífica em crisopídeos pode ser observada
tanto no estágio larval como no adulto (CANARD; DUELLI, 1984).
Neste último, ela tende a ocorrer em espécies cujos adultos são
predadores, principalmente em criações de laboratório, onde
ocasionalmente atacam pupas e adultos moribundos. O canibalismo
mais acentuado, porém, é direcionado para o estágio de ovo,
podendo se observar até mesmo fêmeas comendo seus próprios
ovos. Outro comportamento assemelhado, constatado tanto em
fêmeas predadoras como não predadoras, é a auto-oofagia, no qual
as fêmeas extraem os próprios ovos de sua abertura genital com
suas mandíbulas. Entre as várias hipóteses propostas para explicar
tal canibalismo, Philippe (1971) demonstrou que, em Ch. perla, ele
está associado com fêmeas virgens. Como a produção de oócitos é
contínua mesmo em fêmeas não acasaladas, estas teriam que
extraí-los periodicamente para descongestionar seus ductos
genitais, já que a produção e a emissão de secreção adequada para
a construção do pedúnculo do ovo dependem do estímulo da
cópula. Uma vantagem adicional desse comportamento é a
recuperação dos nutrientes presentes nos ovos inférteis que, de
outra forma, seriam desperdiçados.
O comportamento canibalístico das larvas dos crisopídeos é
conhecido há longo tempo (SMITH, 1922). Suas ações podem se
voltar contra os ovos ou as larvas da própria espécie. Apesar de os
ovos serem depositados no topo de um longo pedúnculo,
considerado eficiente estratégia de defesa contra o ataque de
predadores, as larvas conseguem escalá-lo facilmente. A tendência
de as larvas detectarem a base do pedúnculo como uma fonte
potencial de alimento parece estar associada com seu nível de
fome, isto é, larvas famintas apresentariam maior probabilidade de
subir no pedúnculo e sugar o conteúdo do ovo (CANARD; DUELLI,
1984). Já o canibalismo voltado para larvas conspecíficas é
resultado de seu hábito de atacar qualquer objeto de corpo macio
que encontram quando estão com fome. Larvas saciadas
normalmente não canibalizam outras larvas de crisopídeos, pois
estas não só se defendem como também podem contra-atacar, de
forma que os riscos sobrepõem os benefícios nessa condição.
Ademais, em condições de extrema escassez de alimento, o
canibalismo pode ser uma estratégia adaptativa das larvas, pois
permitiria que ao menos alguns indivíduos sobrevivessem, evitando
assim extinções locais (CANARD, 2001).
Impacto do alimento e de outros

fatores ambientais na performance
dos crisopídeos
A grande diversidade de presas apresentada no item
Composição da dieta natural dos crisopídeos predadores e não
predadores não significa que todos os crisopídeos sejam
predadores generalistas. Essa visão é usualmente aceita tanto para
este como para outros grupos de predadores, em parte por causa
do desconhecimento de seus hábitos alimentares, difíceis de serem
observados na natureza, e em parte em razão do fato de que eles
precisam consumir um grande número de presas durante a sua
vida. Como são insetos muito móveis e de vida livre, se deparam
com inúmeras presas diferentes em seus deslocamentos, de forma
que a condição polífaga seria esperada. Entretanto, estudos têm
demonstrado que existem diferentes graus de especialização não
apenas ao nível de seleção dos habitats que ocupam, mas também
das presas de que se alimentam dentro desses habitats
(THOMPSON, 1951; CANARD, 2001). É o caso de Ch. slossonae,
que representa o extremo de especialização entre os crisopídeos,
pois suas larvas só se alimentam de uma espécie de presa —
Prociphilus tesselatus (Fitch), pulgão lanoso robusto que só ocorre
em associação com uma espécie de planta, o amieiro, Alnus incana
ssp. rugosa (EISNER et al., 1978; TAUBER; TAUBER, 1987;
TAUBER et al., 1993; ALBUQUERQUE et al., 1997). Já as larvas de
sua espécie-irmã, Ch. quadripunctata, são generalistas, e acredita-
se que o hábito especialista de Ch. slossonae tenha evoluído na
mesma região geográfica, sendo este o único caso conhecido na
literatura de especiação simpátrica causada por mudança no hábito
alimentar de um predador, com concomitante evolução de
mecanismos de isolamento reprodutivo entre ambas (TAUBER;
TAUBER, 1989; ALBUQUERQUE et al., 1996). Larvas de várias
espécies de Italochrysa, Nacarina e Calochrysa (tribo
Belonopterygini) também apresentam especialização alimentar, pois
estão intimamente associadas com formigas (PRINCIPI, 1946;
NEW, 1983, 1986). Outras espécies de crisopídeos têm
demonstrado diferentes desempenhos de acordo com o tipo de
presa que as larvas predam, como é o caso de C. rufilabris, C.
plorabunda, C. carnea e Ch. oculata, entre várias outras (PUTMAN,
1932; HYDORN; WHITCOMB, 1979; OBRYCKI et al., 1989), o que
sugere que essas espécies, mesmo sendo capazes de explorar uma
gama de presas, demonstram preferência por um número reduzido
destas.
Influência do alimento no desenvolvimento e
na sobrevivência dos estágios imaturos
O tipo de presa explorado pelas larvas dos crisopídeos pode
exercer efeito considerável sobre o tempo de desenvolvimento e
sobrevivência tanto dos três ínstares larvais como da pupa.
Conforme ressaltado por Principi e Canard (1984), a morte causada
pela inadequabilidade da presa pode ocorrer em qualquer um dos
estágios, em decorrência de vários eventos, como incapacidade de
manipular a presa no primeiro ínstar ou de tecer o casulo ao final do
terceiro ínstar, podendo também se manifestar mais tarde, dentro do
casulo ou durante a emergência do adulto. Inúmeros exemplos
dessas influências em diversas espécies de crisopídeos do mundo
inteiro podem ser encontrados na literatura. Ce. cubana, quando
alimentada com cinco tipos de presas [os ácaros Eotetranychus
sexmaculatus (Riley) e Panonychus citri (McGregor), as cochonilhas
Chrysomphalus aonidum (L.) e Lepidosaphes beckii (Newman) e a
mosca-branca Dialeurodes citrifolii (Morgan)], a 27 °C, apresentou
duração e mortalidade dos estágios de larva e pupa bastante
variáveis, de 25 a 47 dias e de 2% a 80%, respectivamente (MUMA,
1957). Similarmente, C. rufilabris apresentou diferentes
performances quando alimentadas com presas distintas em dois
estudos. No primeiro, Hydorn e Whitcomb (1979) demonstraram que
larvas alimentadas com cinco espécies de pulgões ou com ovos e
larvas do lepidóptero Phthorimaea operculella (Zeller) apresentaram
desenvolvimento mais rápido e menor mortalidade nos estágios de
larva e pupa do que aquelas alimentadas com adultos da mosca
Drosophila melanogaster Meigen recém-mortos ou com pupas do
besouro Tribolium castaneum (Herbst). No segundo estudo, Chen e
Liu (2001) constataram que duas espécies de pulgão, A. gossypii e
Myzus persicae (Sulzer), eram igualmente favoráveis ao predador,
pois este despendeu apenas 18–19 dias da eclosão até a
emergência do adulto, com 100% de sobrevivência, enquanto a
terceira espécie de pulgão, Lipaphis erysimi (Kaltenbach), foi
inadequada, já que todos os indivíduos morreram antes da
emergência. Até mesmo C. carnea, reconhecidamente polífaga, é
influenciada pela espécie de presa usada como alimento, conforme
atestam vários estudos (AWADALLAH et al., 1976; OBRYCKI et al.,
1989; BALASUBRAMANI; SWAMIAPPAN, 1994; OSMAN; SELMAN,
1996; LIU; CHEN, 2001; MATOS; OBRYCKI, 2006). No Brasil, esse
tema tem sido exaustivamente explorado com relação a C. externa,
espécie considerada como uma das mais promissoras para o
controle biológico na Região Neotropical (ALBUQUERQUE et al.,
1994, 2001). Vários desses estudos, realizados principalmente pelo
grupo de pesquisa da Universidade Federal de Lavras, estão
sumarizados na Tabela 2, os quais demonstram que essa espécie
apresenta amplo espectro de presas similarmente adequadas ao
seu desenvolvimento e sobrevivência.
Tabela 2. Tempo de desenvolvimento (média em dias) e

sobrevivência (% entre parênteses) dos ínstares larvais (1º, 2º e 3º),
prepupa (PP) e pupa (P) de Chrysoperla externa sob diferentes
regimes de presas a 25 °C ± 1°C.
Espécie de presa 1º 2º 3º PP P Total Referência
Hem.: Aleyrodidae
Bemisia tabaci (ninfas de 3º e 4º

4,1 3,7 6,0 3,5 6,4 23,7 Silva et al. (2004a)
ínstar)
(100) (100) (97,2) (97,2) (97,2)
Hem.: Aphididae
Aphis gossypii (ninfas de 3º e 4º

3,5 3,0 3,8 3,0 7,0 20,3 Santos et al. (2003)
ínstar)
(100) (100) (100) (100) (96,0)
Cinara pinivora + C. atlantica --------- 11,1---- Cardoso e Lazzari

4,0 3,0 3,9 22,0
(ninfas) ----- (2003)
(95,0) (100) (94,8) (100)
Rhopalosiphum maidis (ninfas de

2,4 3,0 3,3 3,4 8,9 21,0 Maia et al. (2004)
3º e 4º ínstar)
Schizaphis graminum (ninfas de 3º

4,0 3,3 3,5 4,1 7,4 22,3 Fonseca et al. (2001)
e 4º ínstar)
(100) (100) (100) (100) (100)
Hem.: Pseudococcidae
Dysmicoccus brevipes (ninfas e 4,2 3,2 5,4 2,0 9,0 23,8 Gonçalves-Gervásio e
adultos) Santa-Cecília (2001)
Lep.: Gelechiidae
Sitotroga cereallela (ovos) 3,0 2,6 3,7 3,0 7,0 19,3 Costa et al. (2002)
------- (90,2) ---

(90,2) (90,6)
----
Lep.: Noctuidae
Alabama argillacea (ovos) 3,5 3,0 3,9 3,0 7,9 21,3 Figueira et al. (2000)
(100) (100) (100) (100) (100)
A. argillacea (lagartas de 1º ínstar) 3,7 3,0 5,0 3,1 5,9 20,7 Silva et al. (2002)
(100) (100) (90,0) (100) (88,9)
------- 10,1 -----

Spodoptera frugiperda (ovos) 3,5 2,5 3,8 19,9 Auad et al. (2003)
--
(55,0) (100) (95,0) (100)
S. frugiperda (lagartas de 1º
4,4 3,9 6,3 ------- 9,9 ------- 24,5 Auad et al. (2003)
ínstar)
(93,0) (86,0) (100) (100)
Trichoplusia ni (ovos) 3,5 3,0 3,8 ------- 9,9 ------- 20,2 Ru et al. (1975)
Lep.: Pyralidae
------- 11,2 -----

Anagasta kuehniella (ovos) 3,6 2,5 2,9 20,2 De Bortoli et al. (2006)
--
(96,7) (100) (100) (86,2)
------- 11,3 -----

Diatraea saccharalis (ovos) 3,9 2,8 2,9 20,9 De Bortoli et al. (2006)
--
(96,7) (100) (100) (75,9)
Lep.: Noctuidae + Hem.:

Aphididae (misto)
S. cereallela (ovos) + Myzus Albuquerque et al.

3,4 2,8 4,0 3,3 7,6 21,1
persicae (ninfas) (1994)
(100) (100) (100) (100) (100)
Obs: valores referem-se ao regime de maior densidade de presas ou à melhor cultivar/espécie de planta hospedeira
da presa usados nos estudos em que mais de um desses fatores foi testado; informações sobre sobrevivência estão
disponíveis apenas em parte dos estudos.
A qualidade da presa também pode influenciar o ganho de peso

pelas larvas, o que é geralmente avaliado por meio da pesagem de
casulos ou de adultos recém-emergidos. Principi e Canard (1984)
verificaram tal efeito ao alimentarem larvas de Ch. perla com onze
espécies de pulgão, ad libitum, as quais produziram casulos com
peso entre 10 mg e 15 mg, de acordo com a presa. Efeito menos
drástico, porém também significativo, foi observado por Osman e
Selman (1996) com C. carnea, pois para os seis tipos de presas
oferecidos para as larvas, o peso dos casulos variou entre > 9 mg e
< 12 mg. Hydorn e Whitcomb (1979) constataram que a presa usada
pela larva de C. rufilabris afetou significativamente o peso dos
adultos; a partir de quatro tipos de presas testadas, obtiveram
adultos com peso médio entre 5,6 mg e 6,7 mg.
Não só a qualidade da presa é importante para o
desenvolvimento, sobrevivência e ganho de peso pelos estágios
imaturos dos crisopídeos. Sua quantidade também pode ser
determinante para que as larvas completem seu desenvolvimento,
teçam o casulo e empupem adequadamente, e que dessas pupas
resultem adultos “normais”. Em condições de baixa oferta de presas,
as larvas podem tecer casulos com peso menor que o usual e,
consequentemente, os adultos serão menores e menos viáveis
reprodutivamente; além disso, a mortalidade durante o período
dentro do casulo pode ser considerável (PRINCIPI; CANARD,
1984). Entretanto, em condições subótimas de disponibilidade de
presas, verificou-se que larvas de C. carnea conseguem compensar
parcialmente essa escassez com o aumento na eficiência de
digestão e absorção das pequenas quantidades de alimento
ingeridas, não comprometendo, assim, seu desenvolvimento e
reprodução (ZHENG et al., 1993a).
Influência do alimento na reprodução

Assim como o desenvolvimento, o potencial reprodutivo dos
crisopídeos é fortemente afetado pela qualidade e quantidade de
alimento explorado, tanto diretamente pelos adultos como
indiretamente, via larvas (PRINCIPI; CANARD, 1984; ROUSSET,
1984; ver também item Características quali e quantitativas dos
alimentos de Chrysopidae e dietas artificiais). Esses efeitos são
notados em várias características da reprodução, como duração dos
períodos de pré-oviposição e de oviposição, taxas diárias de
oviposição, fecundidade e fertilidade. Obviamente, as exigências de
metabólitos das fêmeas são bem maiores do que a dos machos,
pois elas necessitam de grande quantidade de energia para a
oogênese e a manutenção da oviposição.
Dietas larvais deficientes ocasionam a formação de casulos
pequenos e de fêmeas com atraso no desenvolvimento ovariano. De
acordo com Rousset (1984), a pré-vitelogênese pode começar antes
da emergência da fêmea, que usa as reservas nutritivas
acumuladas durante a vida larval para o desenvolvimento dos
ovários. No macho, a espermatogênese ocorre completamente no
estágio larval, de forma que o uso de presas inadequadas pelas
larvas pode resultar na esterilização do adulto, como demonstrado
em Ch. perla por Canard (1970). Carências de elementos essenciais
sofridas durante o estágio larval não podem ser compensadas pela
melhoria na alimentação do adulto. Zheng et al. (1993b)
demonstraram que larvas de C. carnea alimentadas com menos
presas do que potencialmente consomem dão origem a adultos
menores e menos fecundos em relação àqueles cujas larvas
recebem abundância de presas, mesmo quando os adultos têm
acesso irrestrito ao alimento (Figura 7). Variações em aspectos
reprodutivos das fêmeas como resultado da alimentação larval com
diferentes espécies de presas também já foram demonstradas,
como em C. externa (Tabela 3).
Figura 7. Oviposição média, em intervalos de dois dias, de
Chrysoperla carnea oriunda de larvas alimentadas com três níveis
de abundância de ovos de Anagasta kuehniella.
Fonte: Zheng et al. (1993b).
Tabela 3. Características reprodutivas das fêmeas de Chrysoperla

externa a 25 °C ± 1 °C conforme o regime de presas recebido
durante o estágio larval.
Período de Período de Número total
Espécie de presa pré-oviposição oviposição de ovos Referência
(média, dias) (média, dias) (média)
Hem.: Aleyrodidae
Bemisia tabaci
6,1 42,6 592,1 Silva et al. (2004b)
(ninfas de 3º e 4º ínstar)
Hem.: Aphididae
Aphis gossypii
4,8 46,0 789,6 Santos et al. (2003)
(ninfas de 3º e 4º ínstar)
Lep.: Gelechiidae
Sitotroga cereallela (ovos) 4,6 46,0 667,5 Angelini e Freitas (2004)
Lep.: Noctuidae
Alabama argillacea (ovos) 5,1 55,2 1.020,3 Figueira et al. (2002)

Lep.: Pyralidae
Anagasta kuehniella (ovos) 7,0 38,0 387,8 Boregas et al. (2003)
Obs: valores referem-se ao melhor regime de presas, incluindo cultivar/espécie de planta hospedeira, usado na
alimentação larval ou à melhor dieta do adulto nos estudos em que mais de um desses fatores foi testado.
Somente alguns metabólitos estocados pelas larvas são

transferidos para os adultos. Portanto, a fecundidade sustentável
das fêmeas é altamente dependente dos nutrientes presentes nos
alimentos por elas usados. Conforme visto no item Requerimentos
nutricionais e dietética, os requerimentos nutricionais para o início
da oviposição variam de acordo com as espécies, principalmente
em função do hábito alimentar do estágio adulto, predador ou não
predador. Ambos, porém, exibem uma característica em comum: a
necessidade do aporte de proteínas para a produção continuada de
ovos, sejam estas de origem externa ou produzidas por leveduras
simbiontes (ROUSSET, 1984; notar especialmente tabela
sumarizando fecundidades de diferentes espécies de acordo com a
dieta do adulto). Por exemplo, C. carnea, não predadora no estágio
adulto, é sinovigênica autógena, isto é, fêmeas podem produzir ovos
(poucos) sem se alimentar após a emergência. Porém, precisam se
alimentar de pólen ou honeydew para atingir seu potencial
reprodutivo completo. Por outro lado, algumas espécies de
Chrysopa, predadoras no estágio adulto, são sinovigênicas
anautógenas, isto é, precisam se alimentar de proteína, por
exemplo, pulgões, para produzir qualquer ovo (JERVIS; COPLAND,
1996). A neotropical C. externa aparentemente apresenta as
mesmas exigências que C. carnea para reproduzir-se plenamente,
pois fêmeas alimentadas somente com carboidratos (solução de
mel) ovipositam um número ínfimo de ovos em relação às
fecundidades alcançadas quando se alimentam também de alguma
fonte de proteínas, como pólen, proteína texturizada de soja ou
lêvedo de cerveja (Tabela 4).
Tabela 4. Características reprodutivas das fêmeas de Chrysoperla
externa a 25 °C ± 2 °C conforme a dieta artificial consumida pelo
estágio adulto.
Período de pré- Período de
Número total de Fertilidade
Dieta oviposição (média, oviposição (média,
ovos (média) dos ovos (%)
dias) dias)
Mel (solução a
8,8 59,8 22,3 98,9
40%)
Pólen 4,0 76,1 1.742,4 95,6
Mel + pólen 3,2 100,5 1.145,7 98,6
Mel + proteína
3,0 84,4 1.985,4 98,9
texturizada de soja
Mel + lêvedo de
3,0 81,2 2.273,1 98,9
cerveja
Obs: estágio larval alimentado com ovos de Anagasta kuehniella.

Fonte: Ribeiro et al. (1993).
O requerimento de proteínas para o sucesso reprodutivo

também varia de acordo com o sexo dos crisopídeos (PRINCIPI;
CANARD, 1984). O macho adulto necessita de suprimento apenas
razoável de proteínas para que as glândulas acessórias de seu
sistema reprodutivo produzam secreções suficientes para a
formação dos espermatóforos (naquelas espécies que os produzem)
e para o esperma deslocar-se para as vesículas seminais. Já a
fêmea adulta requer quantidade consideravelmente maior de
proteínas para a maturação dos oócitos e para a secreção contínua
e copiosa das glândulas acessórias.
Interações com a planta hospedeira das

presas
As plantas fazem parte do cotidiano dos crisopídeos, pois são
elas que geralmente oferecem local de repouso durante o dia,
quando estão inativos, refúgio contra o ataque de inimigos naturais
e abrigo contra intempéries climáticas, como chuva, altas
temperaturas e baixa umidade. Pelo fato de a maioria das espécies
de crisopídeos ser predominantemente verde, o que dificulta sua
visualização quando estão pousados na face inferior das folhas,
essa coloração pode ter sido resultado da evolução da camuflagem
como estratégia de defesa. Até mesmo as poucas espécies que
apresentam manchas de outra cor parecem adaptadas às plantas
em que repousam, como é o caso de Berchmansus elegans (Guérin
Méneville), espécie neotropical cujos adultos apresentam várias
manchas negras no dorso e nas asas. Essa espécie normalmente é
encontrada no interior de florestas, em arbustos e árvores com
folhas cobertas por manchas escuras, que oferecem, dessa forma,
camuflagem ao predador (TAUBER et al., 2006).
As plantas podem influir de diversas outras maneiras no
desempenho dos predadores (BARBOSA; WRATTEN, 1998), várias
das quais já foram demonstradas para os crisopídeos. Além de
servirem como principal fonte de nutrientes para os adultos não
predadores ou como fonte suplementar para larvas e adultos
predadores (THOMPSON, 1999; ver também item Composição da
dieta natural dos crisopídeos predadores e não predadores) e
também liberarem químicos voláteis que auxiliam os adultos na
localização das presas para alimentação ou oviposição (ver item
Comportamento alimentar dos adultos), outros aspectos,
relacionados à morfologia da planta, podem interferir na sua
eficiência de busca e captura das presas. A superfície das plantas
hospedeiras das presas pode apresentar atributos favoráveis ou
detrimentais ao deslocamento das larvas dos crisopídeos, como, por
exemplo, a presença, o tipo e a densidade de tricomas. Larvas de 1º
e 2º ínstar de C. carnea procuram por presas mais rapidamente em
folhas de algodoeiro do que de tabaco, mais pilosas, e nestas, sua
velocidade de deslocamento é inversamente proporcional à
densidade de tricomas glandulares (ELSEY, 1974). Também em
algodoeiro, quanto menor a densidade de pelos nas folhas, maior a
eficiência de predação das larvas de C. rufilabris, mas esse efeito se
faz sentir em maior intensidade nas larvas de 1º do que de 2º ínstar,
o que demonstra que a idade do predador pode determinar o
impacto exercido pela morfologia da planta (TREACY et al., 1987). A
presença ou a ausência de ceras epidérmicas também podem afetar
o deslocamento das larvas. No caso de C. carnea, as larvas
locomovem-se melhor em folhas de repolho bastante cerosas do
que em folhas com cerosidade normal (EIGENBRODE et al., 1995,
1996). Outra maneira que as plantas hospedeiras das presas podem
influenciar os predadores que procuram por presas ao acaso, como
as larvas dos crisopídeos, é sua arquitetura, ou seja, o grau de
complexidade de sua estrutura (BARBOSA; WRATTEN, 1998). Dois
estudos realizados nesse sentido, entretanto, não demonstraram
esse efeito em larvas de C. plorabunda e de C. carnea em duas
espécies de gramíneas com diferentes arquiteturas foliares
(MESSINA et al., 1997; CLARK; MESSINA, 1998).
Além das influências diretas já mencionadas, as plantas podem
interagir indiretamente com os crisopídeos. De acordo com sua
composição química, suas presas podem apresentar maior ou
menor valor nutritivo, ou até mesmo serem tóxicas, o que, por sua
vez, pode afetar as populações do predador, pela redução de suas
taxas de desenvolvimento e reprodução e aumento da mortalidade.
Embora esse aspecto ainda tenha sido muito pouco estudado, Giles
et al. (2000) demonstraram esse efeito em larvas de C. rufilabris
alimentadas com pulgões Acyrthosiphon pisum (Harris), as quais
apresentaram diferentes taxas de desenvolvimento de acordo com a
planta em que os pulgões foram criados (alfafa ou fava).
Inimigos naturais dos crisopídeos

Vários inimigos naturais limitam a ação dos crisopídeos na
natureza. Entre os predadores, uma ampla gama de artrópodes
inclui os diferentes estágios dos crisopídeos como parte de sua
dieta, como vespas, libélulas, asilídeos e aranhas. A atividade
crepuscular e noturna dos crisopídeos adultos os torna suscetíveis
especialmente ao ataque de morcegos, mas seus receptores
ultrassônicos (órgãos timpânicos na base das asas anteriores) são
uma excelente defesa a essa ameaça (MILLER, 1984). Outras
estratégias de defesa contra inimigos naturais são descritas no item
Introdução. Todos os predadores, porém, são casuais; predadores
específicos são aparentemente raros e seu efeito na dinâmica das
populações de crisopídeos parece ser secundário (ALROUECHDI et
al., 1984). Por outro lado, existe grande diversidade de parasitoides
da ordem Hymenoptera especializados no ataque a cada um dos
diferentes estágios dos crisopídeos, pertencentes a quatro
superfamílias: Cynipoidea, Chalcidoidea, Proctotrupoidea e
Ichneumonoidea (BALDUF, 1939; NEW, 1984). Esses parasitoides
variam desde espécies altamente específicas, não conhecidas de
outros hospedeiros, até espécies generalistas, que atacam
crisopídeos apenas como parte de seu amplo espectro de
hospedeiros, e, muitas vezes, acidentalmente. Entretanto, as
estratégias por eles usadas para localizar seus hospedeiros
crisopídeos permanecem desconhecidas.
As informações disponíveis na literatura sobre parasitoides de
cada um dos estágios de crisopídeos provêm principalmente de
regiões temperadas do Hemisfério Norte e, conforme destacam
Alrouechdi et al. (1984), ainda são necessários muitos estudos em
outras regiões do mundo para que se possam tecer generalizações
acerca das relações entre os crisopídeos e seus parasitoides. Os
ovos dos crisopídeos são parasitados por himenópteros
pertencentes às famílias Scelionidae (Proctotrupoidea) e
Trichogrammatidae (Chalcidoidea) (ALROUECHDI et al., 1984).
Uma terceira família, Encyrtidae (Chalcidoidea), parece ser
ocasional (MEHRA, 1965). Os Scelionidae são os parasitoides mais
frequentemente observados em ovos de Chrysopidae. Parecem
estar restritos ao gênero Telenomus (LACROIX, 1922; PRINCIPI,
1940, 1947, 1948; CLANCY, 1946; MEHRA, 1965; EASTOP;
FERGUSSON, 1977; SZABÓ; SZENTKIRÁLYI, 1981; RUBERSON
et al., 1995). Johnson e Bin (1982) verificaram que são cinco as
espécies de Telenomus que parasitam ovos de Chrysopidae: T.
chrysopae (Região Holártica), Telenomus ampullaceus Johnson &
Bin (Austrália), Telenomus suvae Johnson & Bin (Fiji), Telenomus
tridentatus Johnson & Bin (Região Neártica) e Telenomus lobatus
Johnson & Bin (Região Neártica). No Brasil, detectou-se em 1998,
pela primeira vez, T. lobatus como parasitoide de crisopídeos na
Região Neotropical, em ovos coletados em canavial em Campos
dos Goytacazes, RJ (observação pessoal). Os Trichogrammatidae
que parasitam ovos de crisopídeos aparentemente estão restritos ao
gênero Trichogramma (SMITH, 1922; PUTMAN, 1937; CLANCY,
1946; PRINCIPI, 1948; SILVA; STOUTHAMMER, 1999;
MANSFIELD; MILLS, 2002).
Parasitoides himenópteros são comumente obtidos de casulos
de crisopídeos, resultado do ataque a suas larvas ou pupas, os
primeiros quase sempre endoparasitoides e os segundos podendo
ser endo ou ectoparasitoides, mas sempre desenvolvendo-se dentro
do casulo. Esses parasitoides, que podem ser primários ou
secundários (hiperparasitoides), pertencem a quatro superfamílias:
Proctotrupoidea, Chalcidoidea, Ichneumonoidea e Cynipoidea,
embora registros dessa última sejam muito escassos (NEW, 1984).
Entre os Proctotrupoidea, Helorus spp. (Heloridae) parecem ser
específicas de Chrysopidae (ALROUECHDI et al., 1984). Larvas de
terceiro ínstar parecem ser preferidas para o ataque (PRINCIPI,
1948). Em Chalcidoidea, espécies de Eulophidae, Encyrtidae,
Perilampidae, Pteromalidae e Eupelmidae têm sido obtidas de
casulos de crisopídeos (NEW, 1984). Entre os Eulophidae, três
gêneros que atacam larvas e pupas são conhecidos, sendo que
Tetrastichus parece ser o mais comum, com várias espécies
gregárias, isto é, vários indivíduos (1 a 26) originam-se de um único
hospedeiro (ALROUECHDI et al., 1984; NEW, 1984). Tanto este
como os outros gêneros, Horismenus e Syntomosphyrum, são
parasitoides ou hiperparasitoides de um amplo espectro de
hospedeiros (NEW, 1984). Na família Encyrtidae, os parasitoides
predominantes pertencem à tribo Homalotylini, entre os quais se
destacam várias espécies de Isodromus, parasitoides gregários
(TRJAPITZIN; HOFFER, 1967). Espécies de vários outros gêneros
de Encyrtidae também têm sido registradas, mas parecem ser
casuais, já que também atacam outros grupos de insetos, tais como
cochonilhas (NEW, 1984). A maioria dos gêneros das três demais
famílias parece tratar-se de hiperparasitoides e, portanto, não
atacam diretamente as larvas ou pupas dos crisopídeos. Registros
de incidência de parasitoides de Ichneumonoidea atacando larvas e
pupas de crisopídeos são mais confusos do que os das demais
superfamílias. Espécies de um gênero de Braconidae e de vários de
Ichneumonidae têm sido obtidas de casulos, mas muitos desses
registros não foram confirmados e seus hospedeiros preferenciais
são outros grupos de insetos, como lepidópteros, ou são
hiperparasitoides. Conhecidos exclusivamente como parasitoides de
crisopídeos, somente espécies de Dichrogaster e Brachycyrtus,
ambos icneumonídeos de ampla distribuição mundial (NEW, 1984).
Existem poucas informações sobre parasitoides que atacam os
crisopídeos adultos. O parasitoide mais importante é
Chrysopophthorus chrysopimaginis Goidanich (Braconidae),
aparentemente limitado à Europa (ALROUECHDI et al., 1984). Esse
endoparasitoide solitário se desenvolve na cavidade abdominal dos
hospedeiros, entre os quais já foram detectadas várias espécies de
Anisochrysa, Chrysoperla e, possivelmente, Brinckochrysa
(CANARD, 1981).
Inexistem estudos sobre a sazonalidade do ataque de
parasitoides de crisopídeos na literatura. As informações restringem-
se aos percentuais de ataque aos diferentes estágios, baseados em
amostragens isoladas. Como exemplos, Alrouechdi et al. (1981)
encontraram 11% de parasitismo em ovos de crisopídeos em pomar
de oliveiras; Szabó e Szentkirályi (1981), 19% em pomar de maçã; e
Putman (1937), de 5% a 7% de parasitismo em ovos de crisopídeos
em pomar de pêssego. Em casulos, Muma (1959) constatou 10% a
20% de parasitismo em pomar de laranjeiras na Flórida e Alrouechdi
et al. (1981) mais de 80% em oliveiras na Europa, enquanto Clancy
(1946) observou os seguintes percentuais para C. carnea: 76% em
nogueiras, 70% em algodão, 37% em laranjais e 28% em macieiras.
Apesar da falta de informações sazonais, é conhecido que, em
determinados locais, épocas e anos, os níveis de parasitismo são
elevados, principalmente em relação às larvas e pupas, o que pode
interferir decisivamente no sucesso dos crisopídeos em programas
de controle biológico de pragas (ALROUECHDI et al., 1984;
DAANE, 2001).
no contexto básico e aplicado
O volume de informações dessa revisão pode passar a
mensagem de que a bioecologia e a nutrição dos crisopídeos são
bem conhecidas. Entretanto, grande parte do conhecimento aqui
apresentado foi adquirida com base em poucas espécies, em
especial C. carnea. A grande maioria das cerca de 1.200 espécies
permanece totalmente desconhecida biologicamente. Muitas dessas
informações, hoje consideradas gerais para os crisopídeos, podem
sofrer mudanças drásticas conforme novas espécies forem
estudadas. Além disso, várias lacunas no conhecimento básico e
aplicado precisam ser preenchidas para que o potencial desse
grupo de predadores possa ser realizado em sua plenitude.
Conforme destacado no item Introdução, a sistemática de
Chrysopidae, apesar dos avanços recentes, ainda requer atenção
(NEW, 2001). Dificuldades na identificação da maioria das espécies
impõem barreiras para o estudo de suas características biológicas e,
consequentemente, para sua aplicação em programas de controle
biológico. Esse fato é especialmente válido para a fauna neotropical,
cujas espécies só muito recentemente começaram a receber
tratamento sistemático adequado, de forma que um número ainda
muito pequeno pode ser identificado com segurança. Com a
continuidade desses estudos por sistematas e a melhor
compreensão da diversidade existente, aliadas à disponibilização de
ferramentas de auxílio para a identificação específica, como chaves
para espécies combinadas com a divulgação de imagens de suas
larvas e adultos via internet, é esperado que o interesse dos
entomólogos em pesquisar esse grupo aumente consideravelmente.
A criação e a multiplicação dos crisopídeos em laboratório,
fundamentais para qualquer estudo biológico, ainda são um desafio,
pois nosso conhecimento sobre os requerimentos nutricionais das
larvas e adultos da ampla maioria das espécies é incipiente ou
inexistente, o que não nos permite estabelecer uma base segura
para sua manipulação. A dieta semissólida desenvolvida por Cohen
e Smith (1998) pode representar grande avanço, caso se mostre
eficiente para larvas de outras espécies, além de C. rufilabris, pela
redução drástica nos custos para a criação massal de crisopídeos
que ela representará. Já para o estágio adulto, apesar de dietas
artificiais serem usadas com sucesso há mais de meio século,
muitas espécies não ovipositam somente sob esse regime, mesmo
no caso de adultos não predadores, como várias espécies de
Chrysopodes, Leucochrysa e outros gêneros neotropicais menos
diversos (observações pessoais). Portanto, são necessárias
investigações a respeito do papel dos diferentes componentes da
dieta natural dos crisopídeos para tentar incorporá-los nas dietas
artificiais.
Um aspecto não abordado nessa revisão, mas de grande
importância na vida dos crisopídeos, é a sua resposta às variações
nos fatores bióticos e abióticos do meio, expressas na forma de
ciclos sazonais. A sazonalidade desses insetos já foi
exaustivamente estudada para espécies que vivem em regiões
temperadas, que apresentam flutuações sazonais pronunciadas dos
fatores físicos, principalmente temperatura. Nessas regiões, onde a
ocorrência de condições abióticas adversas para a sobrevivência é
previsível, os crisopídeos evoluíram adaptações que os permitem
passar longos períodos em inatividade metabólica ou dormência,
fenômeno fisiológico conhecido como diapausa (TAUBER et al.,
1986). Já nos trópicos a situação é diferente, pois as condições
abióticas normalmente permitem a atividade dos crisopídeos ao
longo do ano, como demonstrado para Cd. lineafrons (SILVA et al.,
2007). Apesar disso, alguns levantamentos de campo evidenciam a
sazonalidade na abundância de algumas espécies, como C. externa
e Ceraeochrysa spp. nessas regiões (GITIRANA NETO et al., 2001;
SOUZA; CARVALHO, 2002). Os fatores responsáveis por esses
ciclos sazonais em regiões tropicais ainda são desconhecidos, mas
é grande a possibilidade de que a escassez de presas esteja
envolvida na sua indução, de forma que pesquisas de campo bem
focadas são essenciais para elucidar esse evento.
Em decorrência das dificuldades apontadas, as pesquisas com
crisopídeos no Brasil têm se concentrado basicamente em uma
única espécie, C. externa, a qual, sob vários aspectos biológicos,
muito se assemelha a C. carnea, o que a torna excelente candidata
para criação massal e uso no manejo de pragas (ALBUQUERQUE
et al., 1994, 2001). Entretanto, deve-se ressaltar que essa espécie é
típica de ambientes abertos, estando mais adaptada a vegetações
de porte herbáceo e arbustivo; portanto, é mais apropriada para
cultivos anuais, como grãos e hortaliças. Em ambientes florestais
abundam espécies de outros gêneros, como Ceraeochrysa,
Chrysopodes e Leucochrysa, que seriam as mais apropriadas para
uso em culturas perenes, como pomares de frutíferas e silviculturas.
Porém, com algumas exceções (Ce. cubana e Ceraeochrysa cincta,
principalmente), praticamente nada se conhece desse arsenal de
quase 300 espécies já descritas, entre as quais, certamente,
existem agentes potenciais de controle de pragas desses
agroecossistemas. Portanto, estudos direcionados para esses
grupos de crisopídeos são recomendados para que se possa
ampliar a gama de espécies utilizáveis em programas de controle
biológico neste país.
Referências
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Capítulo 24
Hematófagos (Diptera, Syphonaptera,
Hemiptera, Phthiraptera)
Mario A. Navarro-Silva
Ana C. Dalla-Bona
Josiane S. Prophiro
Introdução
Os insetos de importância em saúde pública apresentam em
seu ciclo de vida diferentes estratégias de alimentação, e a
obtenção de novas fontes de alimento possibilitou o envolvimento de
algumas espécies de insetos na transmissão de agentes
patogênicos, por diferentes formas e eficiência. As espécies
hematófagas, por exemplo, alimentam-se do sangue de diferentes
hospedeiros e por isso podem transmitir agentes patogênicos de um
organismo para outro. Várias espécies de insetos (das ordens
Diptera, Hemiptera, Phthiraptera, Siphonaptera, por exemplo) atuam
como vetores de agentes de doença e são responsáveis pela
manutenção de epidemias, tais como dengue, malária,
leishmaniose, doença de Chagas e peste bubônica, entre outras
doenças parasitárias. Em algumas espécies, a atividade
hematofágica é desempenhada por todos os estágios de
desenvolvimento do inseto e por ambos os sexos, entretanto, em
outras, apenas as fêmeas adultas são hematófagas e procuram os
hospedeiros com a finalidade de obter nutrientes específicos para a
produção de ovos (FORATTINI, 2002). Alguns insetos, embora não
apresentem hábito hematofágico e não participem da transmissão
de agentes etiológicos, podem desencadear reações alérgicas.
Essas reações podem ser provocadas por compostos presentes na
saliva que é liberada no momento da picada, pela inoculação de
substâncias tóxicas (veneno) por meio de ferrões ou de estruturas
urticantes que são utilizadas como meio de defesa. Outras espécies
se desenvolvem no interior de hospedeiros vertebrados, nos quais
se alimentam dos tecidos e sangue, e nesse caso, além de
provocarem lesões, algumas vezes graves, podem propiciar o
desenvolvimento de infecções secundárias causadas por
microrganismos, como bactérias e fungos.
Diptera
Na ordem Diptera, encontra-se número expressivo de insetos
responsáveis pela transmissão de agravos à saúde do homem e dos
animais, determinados principalmente pela hematofagia.
Psychodidae (Phlebotominae)
A família Psychodidae está dividida em duas subfamílias
Psychodinae e Phlebotominae, porém somente a última inclui
espécies hematófagas. Os flebotomíneos apresentam distribuição
cosmopolita e estão representados por, aproximadamente, 800
espécies descritas (AZAR; NEL, 2003), distribuídas em 28 gêneros
(GALATI, 1995), ocorrendo 230 espécies no Brasil. Os
flebotomíneos ocupam, preferencialmente, ambientes florestais,
mas, em decorrência do intenso processo de desmatamento,
algumas espécies têm sido encontradas no ambiente antrópico,
tanto em áreas rurais quanto urbanas (ANDRADE FILHO et al.,
2001).
O seu ciclo de vida inclui os estágios de ovo, larva, pupa e
adulto. As fêmeas depositam os ovos em microhabitats terrestres
(ALEXANDER, 2000) ricos em matéria orgânica que fornecem
alimento para o desenvolvimento das larvas. Os criadouros podem
ser representados por ocos e raízes de árvores, axilas de folhas,
esconderijos sob rochas, abrigos de animais silvestres ou
domésticos (FORATTINI, 1973), e podem estar localizados no
ambiente doméstico, peridoméstico ou silvestre. Em áreas rurais, o
acúmulo de matéria orgânica, representada por resíduos agrícolas,
folhas e frutos caídos, fezes de animais domésticos, restos de
alimentos e o descarte de águas de uso doméstico, pode favorecer
a formação de criadouros no peridomicílio (MASSAFERA et al.,
2005). Informações mais precisas sobre a forma de alimentação dos
flebotomíneos são escassas, por causa da dificuldade em localizar
os ovos, larvas e pupas, e de monitorar seu desenvolvimento
(XIMENES et al., 2001).
Embora a maioria das espécies de flebótomos não participe da
transmissão de agentes etiológicos, algumas delas são capazes de
se infectar e transmitir arbovírus, bactérias e protozoários. Muitas
espécies, incluídas nos gêneros Phlebotomus e Lutzomyia, são
vetoras de agentes patogênicos (KILLI-KENDRICK, 1990). Nas
Américas, espécies do gênero Lutzomyia são responsáveis pela
transmissão de Leishmania (Trypanosomatidae), que se multiplicam
nas células do sistema fagocitário mononuclear (MARCONDES,
2001). Ao sugar sangue, a fêmea de Lutzomyia regurgita na pele do
hospedeiro de 10 a 100 promastigotas de Leishmania juntamente
com a saliva. Além disso, componentes com atividades
imunossupressoras e imunomoduladoras na saliva inibem o
desenvolvimento de uma resposta imune-inflamatória do hospedeiro
contra o parasita, determinando o aumento da infecção
(MONTEIRO, 2005). A leishmaniose é considerada essencialmente
uma zoonose e pode assumir no homem duas formas principais:
tegumentar e visceral, embora o homem não tenha importância na
perpetuação do ciclo da transmissão, pode exercer em
determinadas regiões papel principal na manutenção da endemia.
Assim como muitos outros dípteros hematófagos, os
flebotomíneos necessitam de suprimentos de carboidratos que
adquirem diretamente da seiva de plantas, néctar (ALEXANDER;
USMA, 1994), honeydew e frutas maduras (CAMERON et al., 1995).
Para as fêmeas, essas exigências são utilizadas como complemento
na alimentação sanguínea. O comportamento hematófago é
exclusivo das fêmeas, que necessitam do sangue para a maturação
dos ovários, que o obtém sugando diversos vertebrados, entre
esses mamíferos, aves, répteis e anfíbios. No entanto, Silva e
Grunewald (1999), em estudo sobre a dinâmica de transmissão de
leishmaniose cutânea no Rio Grande do Sul, observaram uma
agregação de flebotomíneos em lesão aberta de bovino. Nessa
lesão, foram coletados 1.743 flebotomíneos machos. Destes, 62 se
alimentaram efetivamente de sangue, Lutzomyia migonei (França),
Lu. pessoai (Coutinho & Barretto), Lutzomyia fischeri (Pinto) e
Brumptomyia sp. Ainda não é conhecido se os machos poderiam
desempenhar papel na transmissão de leishmanias. Entretanto, se
eles são aptos a ingerir sangue de mamíferos, eles poderiam
também ingerir leishmanias de uma lesão inicial e, posteriormente,
servir como vetor mecânico. Porém, essa questão ainda precisa ser
investigada para descrever qual parasito poderia se desenvolver e,
posteriormente, ser transmitido passivamente por machos de
flebotomíneos.
Nos flebotomíneos, tanto os machos como as fêmeas
alimentam-se de açúcares, possibilitando a ingestão de
microrganismos, entre eles, as bactérias presentes no trato digestivo
de numerosas espécies de insetos (TANADA, 1993).
A alimentação prévia em solução açucarada não é fator
indispensável ao hematofagismo em Lutzomyia intermedia (Lutz &
Neiva) e Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva). Fêmeas de L.
intermedia após alimentação em solução açucarada são mais
estimuladas a realizar hematofagia, enquanto fêmeas de L.
longipalpis não necessitam de alimentação açucarada como fonte
estimuladora. As fêmeas de ambas as espécies sobreviveram sem
realizar repasto sanguíneo até o quinto dia após o nascimento; no
oitavo dia, esse índice foi de 65% e 85%, respectivamente. Por isso,
L. longipalpis pode ser mais resistente ao jejum de sangue
(RANGEL et al., 1986). Recentemente, a técnica de cromatografia
líquida de alto desempenho foi utilizada para demonstrar que
honeydew tem sido considerado uma fonte natural de energia para
machos e fêmeas de flebotomíneos. Honeydew é um líquido
excretado por afídeos ou coccídeos que contém carboidratos e
aminoácidos, glucose, frutose e sucrose (SOUZA et al., 1995).
O caráter oportunista da fêmea parece predominar na
alimentação desses insetos que podem sugar ampla variedade de
vertebrados (DIAS et al., 2003). O estudo do conteúdo estomacal de
inseto hematófago é uma alternativa para determinar os animais
domésticos e sinantrópicos efetivamente utilizados como
hospedeiros sanguíneos no ambiente antrópico. Dias et al. (2003)
constataram o comportamento eclético de Lutzomyia longipalpis,
espécie reconhecida como a principal vetora da leishmaniose
visceral na América, uma vez que suga o sangue de aves e
mamíferos domésticos e sinantrópicos, incluindo ainda na sua dieta,
o sangue humano. Das fêmeas capturadas, 547 (24,4%) estavam
alimentadas com sangue de vertebrados nas proporções que
seguem: ave (87,9%); roedor (47,2%); humano (42,4%), cão
(27,6%); mucura (26,6%) e equino (22,5%). Nery et al. (2004)
observaram que o roedor é a fonte predominante de alimentação
sanguínea para Lutzomyia umbratilis Ward & Fraiha e Lutzomyia
spathotrichia Martins, Falcão & Silva, espécies consideradas como
principais vetoras de leishmanioses na região de Manaus, AM.
Rangel et al. (1986), por meio de análises em laboratório com
Lutzomyia intermedia e L. longipalpis, concluíram que a fonte de
alimentação sanguínea mais adequada é o hamster, por causa da
aceitação da isca, oviposição, duração do ciclo e produtividade de
número de ovos colocados. Conforme Muniz et al. (2006),
Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho) e Pintomyia fischeri
(Pinto) são oportunistas e as fêmeas ajustam os seus hábitos
alimentares à disponibilidade de hospedeiros. Assim, a flexibilidade
alimentar de determinadas espécies de flebotomíneos, conforme as
disponibilidades de fontes sanguíneas, nos ambientes antrópicos,
sugerem o ecletismo alimentar desses insetos.
Culicidae
A família Culicidae possui aproximadamente 4.000 espécies
descritas e distribuídas em duas subfamílias, Anophelinae e
Culicinae (FORATTINI, 2002). Exploram ampla diversidade de
ambientes, de florestas a áreas fortemente alteradas pela atividade
antrópica. A lista das espécies que apresentam importância em
saúde pública, em determinada região pode sofrer alteração em
consequência da introdução de novas espécies ou alterações
comportamentais, determinando novos quadros epidemiológicos.
Podem-se destacar duas espécies que utilizam recursos
similares no estágio larval e adulto, com importância real e potencial
para saúde pública. Aedes aegypti (L.) é originária da Região
Afrotropical, apresenta distribuição cosmotropical e caracteriza-se
como espécie urbana capaz de explorar criadouros artificiais e
naturais. As fêmeas buscam seus hospedeiros durante o período
diurno e exercem a hematofagia de forma rápida. É a principal
espécie vetora dos quatro sorotipos do dengue (Flaviviridae) e do
vírus da febre amarela (rural e urbana) (FORATTINI, 2002). A outra
espécie é Aedes albopictus (Skuse), que, apesar de terem sido
encontradas larvas infectadas pelo vírus da dengue no Estado de
Minas Gerais (SERUFO et al., 1993), não tem sido apontada como
vetora. Porém deve ser objeto de vigilância entomológica, em
consequência da rápida ampliação de sua área de distribuição em
nosso território (FORATTINI, 1996; SANTOS, 2003). Ae. albopictus
apresenta características de excelente invasor, pois é capaz de
utilizar nichos ecológicos naturais, sem deixar de lado a ocupação
de outros de natureza antrópica (GOMES et al., 1992).
Aedes scapularis (Rondani), outra espécie de importância
epidemiológica, apresenta comportamento diverso das espécies
anteriores quanto ao local explorado pelos imaturos. Foi
considerada provável vetor responsável pela epidemia da encefalite
por vírus Rocio no Vale do Ribeira no Estado de São Paulo
(FORATTINI et al., 1981). É também considerada como vetor de
Dirofilaria immitis (Nematoda, Onchocercidae) que parasita cães e
gatos Apresenta comportamento diferenciado em relação ao tipo de
ambiente explorado pelos imaturos, os quais se desenvolvem em
coleções líquidas de caráter transitório ou semipermanente nos
solos sujeitos a regime de inundação e dessecação periódicas,
como poças de rios, margens de brejos e terrenos alagadiços
(GOMES et al., 2003; PATERNO; MARCONDES, 2004; FORATTINI,
2002).
Culex quinquefasciatus Say é considerado vetor primário de
Wuchereria bancrofti, agente causador da filariose linfática humana
(elefantíase), doença que deixa sequelas e considerada como
socialmente estigmatizante; a filariose ocorre nos estados do Pará e
Pernambuco com prevalência significativa (MACIEL et al., 1999).
Além disso, C. quinquefasciatus tem sido identificado como vetor de
Dirofilaria imitis que parasita cães e gatos; essa espécie apresenta
ampla distribuição e elevada domiciliação, e é encontrada associada
à atividade humana. Os imaturos podem se desenvolver em
criadouros artificiais, como recipientes de plástico e cerâmica,
pneus, floreiras de cemitério, assim como em reservatórios
destinados ao tratamento de efluentes ou reservatórios domésticos
de acumulação de águas servidas. Outro local importante, sob o
ponto de vista de saúde pública, são as valas de escoamento de
resíduos domésticos sem tratamento adequado. Nesses criadouros
de maior extensão pode ser gerado número expressivo de adultos
potencializando os riscos epidemiológicos.
Outras duas espécies, Haemagogus janthinomys Dyar e
Haemagogus leucocelaenus (Dyar & Shannon), são encontradas em
ambientes florestais, contudo a segunda espécie pode estar
presente em áreas arborizadas, como parques, bosques ou capões
de mata inseridos no tecido urbano. A primeira é considerada o
principal vetor do vírus da febre amarela silvestre, enquanto a
segunda, vetor secundário (FORATTINI, 2002). Os imaturos se
desenvolvem em ocos de árvores, com peculiaridades que afetam a
forma de desenvolvimento dos estágios imaturos. Quanto à
alimentação sanguínea, ambas possuem como fonte preferencial os
primatas.
Os culicídeos passam por quatro estágios de desenvolvimento,
ovo, quatro ínstares larvais, pupa e adulto. Os imaturos se
desenvolvem em ambiente aquático e a duração de cada estágio é
influenciada por condições ambientais e por fatores biológicos
próprios das espécies. Em Aedes aegypti, o período de ovo a adulto
pode levar dez dias de acordo com as condições ambientais. O
desenvolvimento dos culicídeos pode ocorrer em locais de origem
natural e/ou artificial, dependendo das exigências da espécie. Os
naturais são representados por bromélias, internódios de bambu,
ocos de árvore, lagoas, poças, entre outros. Os artificiais são
resultantes da atividade antrópica e podem ser constituídos por
pneus, caixas de água, floreiras de cemitério, vasos de cerâmica,
latas, recipientes de plástico e de vidro ou qualquer outra estrutura
que permita o acúmulo de água e viabilize o desenvolvimento dos
estágios imaturos até a emergência dos adultos. Nos Culicidae,
algumas espécies são ecléticas quanto à ocupação de criadouros,
mas a maioria delas apresenta preferências e especificidade quanto
ao tipo de ambiente. Aedes aegypti e Culex quinquefasciatus são
capazes de explorar recipientes artificiais e naturais, sendo
facilmente encontrados em ambiente urbano, embora possuam
especificidade quanto à qualidade da água dos locais de colocação
dos ovos. A colocação dos ovos pode ocorrer de forma isolada, em
conjunto, formando “jangadas”, ou em grupos, formando “rosetas”
(Mansonia). O procedimento adotado pela espécie para deposição
dos ovos determina a densidade de imaturos nos recipientes assim
como a dispersão das espécies, embora o número de ovos por
postura possa sofrer variação dentro da mesma espécie. Também
existem variações no comportamento de colocação dos ovos.
Algumas espécies colocam os ovos diretamente sobre água (Culex
e Anopheles), outras em superfícies úmidas próximas a esta
(Aedes, Ochlerotatus, Psorophora e Haemagogus) e em folhas de
macrófitas aquáticas (Mansonia e Coquillettidia) (FORATTINI, 2002).
O desenvolvimento embrionário geralmente compreende
poucos dias e é influenciado, principalmente, pela temperatura e
umidade. Os ovos de algumas espécies podem suportar o
dessecamento e permanecer viáveis por longos períodos. Os ovos
de Aedes aegypti e Aedes albopictus, por exemplo, são resistentes
à falta de água e podem permanecer vários meses fora do meio
líquido, o que possibilita a dispersão passiva. As larvas retiram
oxigênio diretamente do ar ou de tecidos vegetais, por meio de um
sifão respiratório localizado no oitavo segmento abdominal, o qual
sofre modificações nas diferentes espécies; as mudanças mais
profundas foram encontradas nos gêneros Mansonia e Coquilletidia
onde o sifão respiratório perfura os tecidos de macrófitas aquática
retirando o oxigênio do parênquima das plantas (BEYRUTH, 1992).
A fase larval é o período de alimentação e crescimento do inseto, os
imaturos passam a maior parte do tempo alimentando-se
principalmente de material orgânico e microplâncton. A duração da
fase larval depende da temperatura, disponibilidade de alimento e
densidade das larvas no criadouro. Eventuais carências nutricionais
de dietas larvais traduzem-se pelo alongamento do tempo de
desenvolvimento dos estágios imaturos, bem como pelo aumento da
mortalidade na fase de transição para o adulto (BERGO et al.,
1990).
O aparelho bucal dos imaturos de culicídeos apresenta
mandíbulas denteadas e escovas orais, que auxiliam na filtragem
dos alimentos. As larvas de Culicidae podem ser classificadas de
acordo com o comportamento alimentar, em filtradoras de caráter
passivo e coleta ativa como raspagem, mordedura e predação
(FORATTINI, 2002). O acesso ao oxigênio tende a limitar a vida dos
imaturos de Culicidae, já que estes possuem o sistema respiratório
aberto, tal fato exige que as larvas permaneçam na interface
água/ar. Assim, pode-se observar a funcionalidade do sifão
respiratório que promove o contato com o ar. No entanto, os
imaturos de Anophelinae não possuem esse sifão, e por isso
precisam ficar na postura horizontal na interface da água
(FORATTINI, 2002). Esse comportamento faz com que eles coletem
materiais que se acumulam na película da superfície da água, a qual
é enriquecida de matéria orgânica e microrganismos comparados
com o restante da coluna de água (BADII et al., 2006).
Para certas espécies de culicídeos, como as do gênero
Mansonia e Coquillettidia, as raízes de plantas aquáticas são
utilizadas para fixação das larvas e pupas, por meio das quais essas
formas imaturas retiram o oxigênio para respiração (FORATTINI,
1965). Assim, os criadouros desses mosquitos apresentam
constante aspecto de serem ricos em vegetação aquática. Espécies
de outros gêneros geram suas próprias correntes de alimentação, e
com sua escova oral retiram a matéria orgânica. Culex
quinquefasciatus possui o modo de alimentação do tipo coletor-
filtrador (collecting-filtering); essa via de alimentação apresenta um
mecanismo de filtração bem desenvolvido, com adaptações
principalmente nos músculos da faringe, tendo após a ingestão, um
seleto e pequeno conteúdo no estômago, mesmo com o meio
externo sobrecarregado de substâncias alimentares (MORAIS et al.,
2006). Essa característica permite a sobrevivência da espécie em
meios aquáticos poluídos.
Espécies de alguns gêneros são extremamente vorazes e
predadores como as larvas de Toxorhynchites e Psorophora (BADII
et al., 2006). Collins e Blackwell (2000) comentam que as larvas de
Toxorhynchites podem ser uma estratégia para controle biológico de
outros imaturos de Culicidae. Toma e Miyage (1992) estudaram
aspectos da biologia de Toxorhynchites splendens Wiedemann para
predação de larvas de Aedes albopictus. Normalmente, as larvas de
Toxorhynchites ficam dipostas em um ângulo de 45° com a
superfície da água. Quando resolvem se alimentar, movem o corpo
para a posição horizontal, e quando a presa se aproxima, o
predador golpeia lateralmente e aperta a presa com suas
mandíbulas (STEFAN; EVENHUIS, 1981).
As coleções líquidas exploradas por mosquitos, como
criadouros de imaturos, variam da amplitude de uma grande lagoa
ao interior escuro de um entrenó de bambu. Nesse contexto de
exploração e colonização de diferentes tipos de criadouro surge a
especialização. A especialização visa diminuir a competição por
espaço e alimento (FORATTINI, 2002). Nunes (2005), ao avaliar os
efeitos da competição larval intra e interespecífica, de Aedes aegypti
e Aedes albopictus da região do Vale do Paraíba, conclui que Ae.
aegypti apresentou maior capacidade competitiva em relação a Ae.
albopictus em densidade intermediária, entretanto, em densidade
alta, a sobrevivência de Ae. albopictus foi superior.
As larvas que habitam coleções de águas transitórias, ou
aquelas que coabitam com predadores, precisam obter energia de
forma rápida para que seu desenvolvimento seja acelerado. Nessa
fase, diversos fatores intrínsecos e extrínsecos ao criadouro podem
determinar o sucesso ou não das larvas em alcançar a fase pupal.
Brito e Forattini (2004) demonstraram que criadouros artificiais
grandes e médios (permanentes) foram mais produtivos para Ae.
albopictus, contribuindo com 2,8 fêmeas por dia, cada um. Os
criadouros naturais pequenos e médios tiveram produção média
diária de 0,5 fêmeas e 0,6 fêmeas, respectivamente.
Nas estratégias de controle biológico que compõem os
programas de manejo integrado tem se destacado o uso de
bactérias entomopatogênicas para o controle de larvas de
mosquitos, nos diferentes tipos de criadouros. A bactéria Bacillus
thuringiensis israelensis (Bti) possui três diferentes toxinas Cry
(cristal tóxico), e uma Cyt (toxina com atividade citolítica e
hemolítica). A grande atividade inseticida deve-se às proteinases
tóxicas situadas em corpos paraesporais (cristais). Os cristais são
produzidos no segundo estágio da esporulação, durante a formação
dos esporos. Após a larva ingerir os cristais, estes são dissolvidos
em meio ácido ou alcalino do intestino médio e as protoxinas são
liberadas quando ainda não exibem atividade biológica e a ativação
proteolítica necessária. As proteases do intestino desdobram as
protoxinas e produzem uma proteína ativada de menor tamanho.
Essa toxina tem que passar pela membrana peritrófica para ser
reconhecida por receptores específicos presentes nas
microvilosidades apicais do intestino médio. Após a ligação com o
receptor, a toxina cria poros que interferem no sistema de transporte
de íons pela membrana do tecido. Esse processo causa lise do
epitélio do intestino médio e/ou interrompe a secreção normal,
baixando o pH do lúmem, favorecendo a germinação dos esporos
que acarretará na septicemia e morte do inseto. A inibição da
alimentação pode ocorrer logo após a ingestão do esporo e da
toxina, provocando a morte do inseto. Bacillus thuringiensis (Bti) é
comercializada em larga escala para o controle de Culicidae e
Simuliidae, e grande número de produtos eficientes está disponível
no mercado. A Bti foi usada em campanhas intensivas de controle
realizadas nos EUA e na Alemanha para o controle de mosquitos, e
na África para o combate de simulídeos vetores da oncocercose
(GLARE; O’CALLAGHAN, 2000).
O estágio de pupa, embora curto, é um período de transição no
qual ocorrem profundas transformações teciduais que levam à
formação do adulto e à mudança do habitat aquático pelo terrestre,
nesse período as pupas não se alimentam, porém continuam
obtendo oxigênio da atmosfera por meio de estruturas denominadas
trompas respiratórias, localizadas no cefalotoráx. Após um breve
período no estágio pupal, que pode atingir até cinco dias, ocorre a
emergência de adultos machos e fêmeas que apresentam
comportamento diferenciado quanto aos requisitos nutricionais.
Enquanto as fêmeas adultas apresentam necessidade de
alimentação sanguínea, proveniente de vertebrados e açucarada de
plantas, os machos possuem como única fonte de alimentação
carboidratos de plantas. Existe uma única exceção, em Culicidae,
desse tipo de comportamento, fêmeas e machos do gênero
Toxorhynchites que se alimentam exclusivamente de carboidratos
(STEFFAN; EVENHUIS, 1981).
Os mosquitos adultos alimentam-se de substâncias
açucaradas, encontradas no néctar floral, extrafloral e honeydew.
Essa alimentação é representada por hidratos de carbono e água, e
participam do desempenho de suas múltiplas atividades biológicas.
A alimentação açucarada complementa a dieta nas fêmeas,
tornando-se essencial para os machos. Em mosquitos, o corpo
gorduroso é o principal órgão de metabolismo intermediário,
funcionando como um órgão de armazenamento de proteínas,
lipídios e carboidratos. Essas substâncias no adulto são
provenientes da energia obtida durante a etapa larval (ALVES et al.,
2004).
A nutrição das fêmeas de Culicidae tem consequências
fisiológicas, reprodutivas e epidemiológicas. Elas necessitam ativar
mecanismos neuroendócrinos para completar a maturação ovariolar,
por meio da alimentação sanguínea. Os nutrientes do sangue
complementam as reservas energéticas vindas da fase larvária,
iniciando o processo de deposição de vitelo nos folículos ovarianos
(vitelogênese) (ZHOU et al., 2004). A região anterior do canal
alimentar contém dois êmbolos de sucção que servem para a
ingestão do alimento: a bomba cibarial, situada sob o clípeo e
provida em sua porção final de uma crista formada por espículos
esclerotizados, os dentes do cibário, e a bomba faringeana,
musculosa, responsável pela pressão negativa gerada para a
ingestão de alimentos (CONSOLI; OLIVEIRA, 1994). Essa bomba
rompe as hemácias do sangue para que estas não obstruam a
passagem no canal alimentar (Figura 1).
Figura 1. Sistema digestório de Culicidae, com destaque para a
bomba cibarial.
Fonte: Forattini (1996).
Ilustração: Oswaldo Paulo Forattini
Estudos morfológicos em Culex quinquefasciatus sugerem que,

durante a digestão de sangue, a região anterior do intestino participa
na etapa inicial de absorção e, provavelmente, está relacionada à
entrada de água, sais e pequenas moléculas. Essa atividade de
absorção chega ao ponto máximo 6 horas após a ingestão de
sangue, e acaba, aproximadamente, 18 horas quando a membrana
peritrófica já está formada. Depois, a absorção só ocorre na região
posterior, com evidências morfológicas e bioquímicas de alta
atividade sintética, relacionado à secreção de proteases. A
quimotripsina, a elastase, a aminopeptidase e a tripsina alcançaram
sua atividade máxima ao redor de 36 horas. Os produtos de
digestão aparentemente foram absorvidos e transportados ao
labirinto basal, de onde foi liberada a hemolinfa. Em 72 horas após a
alimentação de sangue, proteases já tinham acabado e os níveis de
proteína tinham retornado ao observado antes de refeição de
sangue (OKUDA et al., 2002).
As glândulas salivares de fêmeas desempenham papel
extremamente importante na hematofagia. A saliva injetada possui
componentes que têm função anti-hemostáticas e anti-inflamatórias,
para enfrentar a hostilidade do hospedeiro e facilitar a sucção de
sangue. A função da saliva difere na alimentação açucarada,
quando comparada à alimentação sanguínea, como: hidrólise da
sacarose, trealose, permanecendo inalterada, e fatores
bacteriolíticos (FORATTINI, 2000).
A saliva dos mosquitos lubrifica os estiletes durante a
hematofagia, e também serve para facilitar a localização do sangue
do hospedeiro. Mellink e Bovenkamp (1981) observaram que, na
ausência de saliva, Aedes aegyti permanece mais tempo
localizando o sangue no hospedeiro, mas o tempo de alimentação
continua inalterado. O processo de alimentação perdura menos que
10 minutos. Durante a alimentação sanguínea, além de o inseto
ultrapassar a defesa física do hospedeiro, ele precisa vencer
também três eficientes sistemas de defesa do vertebrado:
hemostasia, inflamação e imunidade. Essas três respostas
fisiológicas complexas dificultam potencialmente a hematofagia. Em
contrapartida, a saliva de artrópodes hematófagos evoluiu,
permitindo driblar as complexas barreiras impostas por seus
hospedeiros. Como regra geral, a saliva de insetos hematófagos
contém pelo menos um anticoagulante, um antiplaquetário e uma
substância vasodilatadora. Em muitos casos, mais de uma
substância ocorre em cada categoria. Compostos tais como
adenosina e óxido nítrico que possuem atividade antiplaquetária e
vasodilatadora são encontrados na saliva. O triatomíneo Rhodnius
prolixus Stål utiliza óxido nítrico como vasodilatador. Flebotomíneos,
do gênero Phlebotomus, do Velho Mundo, possuem adenosina
como vasodilatadores. Entretanto, flebotomíneos, do Novo Mundo,
do gênero Lutzomyia, utilizam como vasodilatador maxadilan,
vasodilatador de maior potência conhecido. Mosquitos do gênero
Aedes possuem o vasodilatador chamado sialokinin um
decapeptídeo tachykinin, enquanto mosquitos do gênero Anopheles
têm peroxidase como vasodilatador (RIBEIRO; FRANCISHETTI,
2003).
A atividade antiplaquetária deriva de uma enzima chamada de
apyrase (que impede que o sangue coagule). A saliva de diversas
espécies de mosquitos contém esta enzima em diferentes
quantidades, e nela estão presentes vários componentes com
diferentes atividades, tais como: imunossupressores,
imunomoduladores, vasodilatadores, inibidores da agregação
plaquetária e coagulação sanguínea, o que aumenta o fluxo
sanguíneo e possibilita a alimentação do inseto (RIBEIRO, 1987).
Nos insetos vetores de agentes etiológicos, as glândulas
salivares apresentam também papel fundamental na interação entre
parasita e vetor. Quando os anofelinos que transmitem o protozoário
causador da malária sugam sangue de uma pessoa infectada, eles
ingerem formas assexuadas do Plasmodium que irão passar por um
desenvolvimento complexo dentro do mosquito. Fatores e
estratégias fisiológicas do vetor e do parasita são exigidos, tal como
a especificidade tecidual, para que todos os eventos de
diferenciação do parasita ocorram. Os esporozoítos, formas
infectantes do parasita, possuem receptores específicos e
compatíveis que penetram nas glândulas salivares do mosquito e
são lançados diretamente na circulação sanguínea de um humano
suscetível (LOURENÇO DE OLIVEIRA, 2005).
Algumas fêmeas não necessitam realizar o repasto sanguíneo
para iniciar a primeira vitelogênese e são chamadas de autógenas.
Estudos feitos com Culex pipiens molestus Forskål e Aedes aegypti
indicam que a energia provinda da dieta larval (principalmente
lipídios) tem um papel importante na indução do desenvolvimento
ovariano (Tabela 1) (SAWABE; MORIBAYASHI, 2000; ZHOU et al.,
2004). É de se admitir que a autogenia possa ser encarada como
uma estratégia adaptativa em áreas e épocas nas quais ocorre
escassez de fonte sanguínea (FORATTINI, 2002), diminuindo o
contato entre vetor e hospedeiro. No entanto, em algumas espécies
como Aedes aegypti, Aedes albopictus e Anopheles cruzii Dyar e
Knab, são necessários múltiplos repastos sanguíneos para a
maturação de um lote de ovos (DALLA BONA; NAVARRO, 2006;
LIMA-CAMARA et al., 2007). Conforme Fernandez-Salas et al.
(1994), a duração do ciclo gonotrófico é definida pelo período entre
o repasto sanguíneo e a oviposição. Do ponto de vista
epidemiológico, quanto mais repastos sanguíneos as fêmeas
exercem durante o mesmo ciclo gonotrófico maior é a probabilidade
de estas se infectarem por agentes patogênicos aos quais a espécie
é suscetível, e assim transmiti-los (FERNANDEZ; FORATTINI,
2003). Até mesmo a fisiologia integrada do parasita-vetor afeta a
alimentação do mosquito, conforme observado por Koella e Packer
(1996) em fêmeas do complexo Anopheles punctulatus Doenitz,
infectadas por plasmódios da malária, incrementam a atividade
hematófaga, sugando sangue por mais tempo ou mais vezes.
Chadee et al. (2002), estudando a duração da alimentação
sanguínea em Ae. aegypti, concluíram que as fêmeas possuem uma
estratégia de alimentação rápida para se adaptar à interferência
física causada pelo hospedeiro, durante o processo de hematofagia.
A quantidade de posturas de cada fêmea depende essencialmente
da disponibilidade de sangue ingerido para o desenvolvimento
ovariano. O repasto satisfatório poderá ser alcançado com 3 mg a
3,5 mg de sangue, podendo ser produzido, aproximadamente, 120
ovos por fêmea (FORATTINI, 2002).
Tabela 1. Comparação da alocação de reservas pré-energéticas

(carboidratos e lipídios) e proteínas do sangue na produção de
energia, material excretado, reservas energéticas maternas e
componentes do ovo durante o primeiro ciclo gonotrófico em fêmeas
do mosquito Aedes aegypti.
Fonte de Produção de Material Reserva Componentes
energia energia (%) excretado (%) maternal (%) do ovo (%)
Refeição
42,50 29,10 18,70 9,70
sanguínea
Carboidratos 62,70 0,00 37,30 0,00

Lipídios 17,90 0,80 63,40 16,60
Fonte: Zhoul et al. (2004).
O alimento ingerido pelo adulto afeta a sobrevivência das

fêmeas de culicídeos. Vários trabalhos têm sido realizados nesse
aspecto, Gary e Foster (2001), Fernandez e Forattini (2003) e
Harrington et al. (2001) mostraram que as fêmeas de mosquitos
alimentadas com solução açucarada têm maior esperança de vida
ao nascer que as fêmeas alimentadas apenas com sangue (Figura
2). É provável que tenha ocorrido uma radiação adaptativa que
induziu os mosquitos a tomar duas direções evolutivas, uma para
exclusiva dependência de sangue e outra para a dependência de
açúcar (FOSTER, 1995). Como na subfamília Toxorhynchitinae,
ambos os sexos estão restritos à alimentação com carboidratos,
com as fêmeas não necessitando de sangue em nenhum momento
(STEFFAN; EVENHUIS, 1981). A opção pelos açúcares aparenta ter
sido retida nesses mosquitos dada as vantagens que poderia
oferecer à sobrevivência (FORATTINI, 2002).
Figura 2. Taxas de sobrevida de Aedes albopictus em duas

localidades de acordo com o tipo de alimento.
Fonte: Fernandez e Forattini (2003).
A maioria das fêmeas de culícideos são ecléticas e oportunistas

quanto à escolha do hospedeiro, no entanto há indícios de que o
tipo de sangue possa influenciar no comportamento do mosquito.
Assim como a alta sinantropia de algumas espécies, é uma
adaptação-chave para a estratégia de alimentação sanguínea
humana (BRAKS et al., 2006). Algumas espécies antropofílicas
como Ae. aegypti e Anopheles gambiae Giles stricto sensu podem
obter a energia total do adulto, somente com sangue humano, no
entanto elas aumentam a taxa de picada, sem suprimir seu fitness
reprodutivo (GARY; FOSTER, 2001).
A composição bioquímica do sangue humano (rico coquetel de
aminoácidos) está associada a vantagens na capacidade
reprodutiva do mosquito, síntese de reserva de energia, comparada
com sangue de outros vertebrados. Conforme Harrington et al.
(2001), a isoleucina, presente na dieta sanguínea, além de
aumentar a produção de ovos, aumenta a fecundidade de Ae.
aegypti. Fêmeas alimentadas com sangue de rato (alto nível de
isoleucina) mais solução açucarada apresentaram maior produção
de ovos, seguidas daquelas alimentadas com sangue humano
(baixo nível de isoleucina) mais solução açucarada. Ae. aegypti
beneficia-se da acumulação de maior reserva de energia e sucesso
reprodutivo quando ingere níveis baixos e altos de isoleucina.
Os componentes do sangue de diferentes hospedeiros
demonstraram que fêmeas de Ae. aegypti alimentadas com sangue
humano viveram tanto quanto as fêmeas alimentadas com sangue
de rato. Esse resultado consiste em que fêmeas que se alimentam
de altos níveis de isoleucina (ratos) e não têm acesso a
carboidratos, a maioria ou todos os nutrientes do sangue são
usados na vitelogênese, resultando na morte em decorrência da
redução da reserva de energia. Diferença na reserva de energia foi
menos pronunciada quando fêmeas foram artificialmente
alimentadas com sangue humano suplementado com isoleucina e
não suplementado. Isso indica que pode haver outros componentes
no sangue humano, não apenas o nível de isoleucina, que
contribuem para a reserva de energia. A reserva de energia é
estratégica para espécies como Ae. aegypti, por causa de seu modo
de vida sedentário. Triglicerídeos são a principal fonte de energia
para mosquitos, e os carboidratos de plantas e néctar são os
substratos mais eficientes para síntese de açúcar e reserva de
glicogênio usadas para o voo. Ae. aegypti pode sintetizar
triglicerídeos de sangue, permanecendo por longos períodos na
mesma casa onde o hospedeiro, o acasalamento e os locais para
oviposição estão disponíveis a poucos metros de distância
(HARRINGTON et al., 2001).
A preferência por sangue de uma única espécie pode ter sido
adaptação a situações em que o néctar foi escasso e o sangue
humano abundante. Ae. aegypti parece ser apto a obter os
nutrientes necessários para a sobrevivência e reprodução por
alimentação sanguínea frequente em seres humanos
(HARRINGTON et al., 2001). Todos esses fatores associados acima
fazem com que as fêmeas de Culicidae entrem em contato com o
sangue humano para garantir seu sucesso reprodutivo, e,
paralelamente, sejam disseminadoras de patógenos aos seus
hospedeiros no momento da hematofagia.
Simuliidae
A família Simuliidae apresenta ampla distribuição geográfica e
engloba, aproximadamente, 1.700 espécies descritas. No Brasil,
cerca de 78 espécies de simulídeos são conhecidas, quatro
pertencentes ao gênero Lutzsimulium e o restante delas incluído em
Simulium (CROSSKEY; HOWARD, 2004). Os insetos dessa família
são chamados de borrachudos ou piuns. São transmissores de
protozoários, nematoides, vírus e bactérias aos animais domésticos
e ao homem. Algumas espécies são hospedeiros intermediários de
Onchocerca volvulus e Mansonella ozzardi. Outras espécies, apesar
de não apresentarem importante papel vetorial, podem picar o
homem e animais domésticos, e causar danos econômicos à
agropecuária e ao turismo. Nas regiões Sul e Sudeste do Brasil,
Simulium pertinax Kollar é a espécie mais comum e constitui
importante praga, pois é antropofílica, sendo capaz de causar
reações alérgicas e grande desconforto no momento da picada,
principalmente quando em altas densidades populacionais.
As larvas da família Simuliidae são filtradoras e necessitam da
correnteza para a alimentação. Os nutrientes são retidos por
estruturas especializadas denominadas pentes cefálicos. Como
filtradores, entre os consumidores primários, são importantes no
suporte da cadeia alimentar dos ambientes lóticos (WERNER;
PONT, 2003). Ainda representam elo importante entre partículas
suspendidas e os predadores; elas também alteram o espectro de
tamanho das partículas de matéria orgânica (MALMQVIST et al.,
1999). As dimensões das partículas alimentares ingeridas pelas
larvas de simulídeos variam muito, e a oferta do biótopo é que vai
estabelecer o consumo alimentar das larvas, uma vez que elas não
selecionam seu alimento (LOZOVEI, 1994). De forma geral, podem
se alimentar de esporos e micélios de fungos, algas, diatomáceas,
rotíferos e bactérias (ALENCAR et al., 2001). As larvas exploram
uma vasta gama de recursos ambientais. Lozovei (1994), estudando
o conteúdo intestinal de três espécies de larvas de Simuliidae,
encontrou 27 gêneros de diatomáceas e 43 gêneros de outros
grupos de alga. O crescimento e a sobrevivência das larvas de
simulídeos criadas com diatomáceas eram mais altos, e mais baixos
quando foram criadas com folhas secas. Nas algas verdes,
produziram taxas de crescimento mais altas que nas bactérias
(THOMPSON, 1987).
As espécies dos gêneros Simulium Latreile, Promsimulium
Roubaud, Austrosimulium Tonnoir e Cnephia Enderlein, possuem
hábito hematofágico (LOZOVEI et al., 2004). O sangue ingurgitado é
digerido, convertido em reserva e utilizado principalmente para
maturação dos folículos. Os adultos, sobretudo, os machos,
alimentam-se de néctar que aparentemente satisfaz o inseto da
energia requerida.
Espécies ornitófilas frequentemente transmitem Leucocytozoon
(Apicomplexa: Plasmodiidae) parasitas de pássaros; algumas
espécies que se alimentam de mamíferos transmitem as filárias:
Dirofilaria, Mansonella e Onchocerca (Kinetoplastida:
Onchocercidae). A alergia das picadas de simulídeos pode ser séria,
e a saliva é suspeita de ser um cofator na transmissão do vírus do
herpes humano (WERNER; PONT, 2003). Na Região Neotropical
várias espécies de Simulium veiculam a filária Onchocerca volvulus
que causa a oncocercose, sério problema de saúde pública
(LOZOVEI et al., 2004).
Ceratopogonidae
A família Ceratopogonidae possui distribuição mundial e
apresenta, aproximadamente, 5.500 espécies descritas (BORKENT;
WIRTH, 1997). Os adultos são insetos pequenos, com 1 mm a 4
mm de comprimento e estão incluídos entre os menores insetos da
ordem Diptera. No Brasil, são chamados de maruins, mosquitos do
mangue ou mosquitos-pólvora. São considerados de grande
importância, pois são hematófagos e assim transmissores potenciais
de patógenos como: Onchocerca volvulus, O. gibsoni (bovinos) e O.
cervalis (equinos), além de Haemoproteus e Leucocytozoon (aves) e
Hepatocystis (macacos) e também o vírus bluetongue (ovinos e
bovinos), African horse sickness (equinos), bovine ephemeral fever
(bovinos) e akabane disease (bovinos, ovinos e caprinos) (MELLOR
et al., 2000). No Brasil, os dípteros hematófagos da família
Ceratopogonidae pertencem aos gêneros Culicoides Latreille,
Forcipomyia Meigen subgênero Lasiohelea Kieffer e Leptoconops
Skuse.
O gênero Culicoides é o maior da família e também o mais
distribuído. Segundo Mellor et al. (2000), mais de 1.400 espécies de
Culicoides são conhecidas em todo o mundo, das quais 96%
atacam obrigatoriamente mamíferos e aves. As fêmeas possuem
hábito hematófago, alimentando-se de sangue de vertebrados,
incluindo o homem, e podem se tornar verdadeiras pragas em áreas
de praias, florestas, montanhas e manguezais. Culicoides, em
grande parte, são crepusculares, embora poucas espécies realizem
o repasto sanguíneo durante o dia. A fêmea desempenha o voo
para procura de machos, refeição sanguínea e local para
oviposição. Machos não se alimentam de sangue (MELLOR et al.,
2000). Fêmeas de Culicoides ingerem grande quantidade de
alimentos líquidos, incluindo sangue, solução açucarada, água e
néctar. A maior parte desses alimentos é depositada em sacos
acelulares, no divertículo do seu intestino médio. Se o alimento for
sangue, a contração de um músculo do esfíncter garante que a
refeição seja dirigida para a parte posterior do intestino médio
(MEGAHED et al., 1956). Em geral, adultos de Culicoides têm vida
curta e, durante esse período, pode realizar múltiplas alimentações
sanguíneas (MELLOR et al., 2000). Segundo Brei et al. (2003), a
salinidade da água do mar pode causar grande impacto na nutrição
de Culicoides. Concentrações elevadas da água do mar inibem a
sobrevivência e maturação de imaturos de Culicoides molestus
(Skuse), enquanto concentrações menores são mais apropriadas
para a sobrevivência do adulto. Conforme Cribb (2000), o
ceratopogonídeo Forcipomyia townsvillensis (Taylor) exposto à
alimentação sanguínea, carboidratos e água pode sobreviver até 39
dias após a coleta, com 50% da população vivendo até duas
semanas a 98% de umidade relativa. Os imaturos requerem água
ou umidade e são encontrados em uma grande variedade de
habitats com esses critérios. Locais de reprodução incluem poças
de água, córregos, pântanos, brejos, praias, orifício em árvores,
tubulações, solo saturado, fezes animais, frutas em decomposição e
outros vegetais (BLANTON et al., 1979; WIRTH; HUBERT, 1989).
Na maioria das espécies, as larvas utilizam como alimento
partículas de matéria orgânica vegetal, mas outras espécies são
predadoras de nematoides, protozoários, rotíferos e artrópodes
pequenos (BLANTON et al., 1979; MEISWINKEL et al., 1994).
Tabanidae
Representantes da família Tabanidae apresentam hábitos
hematofágicos e podem ser transmissores mecânicos e biológicos
de patógenos para animais domésticos e silvestres, como, por
exemplo: anemia infecciosa dos equídeos, estomatite vesicular,
encefalites e peste suína, além do Anaplasma marginale,
Trypanosoma evansi, T. vivax e T. equiperdum, o carbúnculo, a
brucelose, a tularemia e a leucose bovina (PRADO, 2004).
As fêmeas de Tabanidae são conhecidas como ectoparasitas
do homem e de outros mamíferos, e assim apresentam potencial na
transmissão de patógenos durante a alimentação sanguínea em
diferentes hospedeiros (FERREIRA et al., 2002). Além de
hospedeiros mamíferos, tabanídeos se alimentam em répteis,
Caiman crocodilus (L.) e Eunectes murinus (L.), na Amazônia
(FERREIRA et al., 2002). A maioria dos tabanídeos hematófagos
parece confiar nos receptores do estiramento abdominal como
mecanismo preliminar para finalizar a alimentação sanguínea e
procurar por hospedeiro (ADAMS, 1999).
A atividade de alimentação diária de Tabanidae, conforme
Azevedo de Bassi et al. (2000), se revelou em três picos: o primeiro
às 10 horas, o segundo às 13 horas e o terceiro às 17 horas. Com
relação aos parâmetros ambientais (temperatura e umidade),
observou-se um aumento na frequência de alimentação dos
tabanídeos com a elevação da temperatura e com o decréscimo da
umidade, ausência de ventos e maior luminosidade. Cilek e
Schreiber (1996) observaram que 96% dos adultos de Chrysops
celatus Pechuman coletados tinham se alimentado de frutose,
enquanto 92% dos que procuraram alimentação em hospedeiro
eram nulíparos. A relação entre acasalamento e alimentação de
fêmeas de Tabanidae indica que a cópula precede a alimentação
sanguínea, pois mais de 90% das fêmeas que procuram
hospedeiros já estão copuladas. O sucesso reprodutivo do macho
em sobrevoar hospedeiros das fêmeas está diretamente relacionado
com alimentação açucarada (YUVAL, 2006).
A energia utilizada para o voo em Tabanidae é retirada de
carboidratos derivados de diversas fontes. O comportamento de
sobrevoar o hospedeiro pode diminuir a reserva de energia, mas
também pode ser uma resposta evolucionária às pressões de
predação ou ao perfil da atividade da fêmea (SMITH et al., 1994).
Imaturos de Tabanidae são predadores, alimentando-se de
líquido corpóreo de suas presas, mas podem ser vistos,
frequentemente, praticando canibalismo na ausência de alimento
disponível, sendo compreensível a necessidade de associação com
substratos de habitats que possibilitem suporte alimentar, em
ambiente aquático, semiaquático ou terrestre (WIEGMANN et al.,
2000; FERREIRA; RAFAEL, 2006).
Sarcophagidae, Muscidae e Calliphoridae

Os dípteros das famílias Muscidae, Calliphoridae e
Sarcophagidae são considerados vetores potenciais de agentes
patogênicos, tais como vírus, bactérias, cistos de protozoários e
ovos de helmintos (MARCHIORI et al., 1999). Além disso, algumas
espécies podem causar desconforto e irritação no momento da
picada ou pela permanência sobre o corpo do hospedeiro. Em
consequência do crescimento populacional, o homem mantém
condições para o desenvolvimento de algumas espécies de moscas,
seja no lixo doméstico produzido diariamente, seja nas fezes dos
animais de estimação, que servem de substrato de criação e fonte
de alimento delas (OLIVEIRA et al., 2002).
O estágio larval é o principal período em que ocorre limitação
de recursos alimentares, e a competição por esses recursos é,
geralmente, do tipo exploratório, em que cada larva procura ingerir o
máximo de alimento possível, antes da completa exaustão dos
recursos (GOMES et al., 2003). Algumas larvas chamadas de
necrófagas se alimentam de carcaças e utilizam a matéria orgânica
em decomposição como fonte de proteínas para o desenvolvimento
ovariano das fêmeas adultas ou para o desenvolvimento de suas
formas imaturas (OLIVEIRA-COSTA, 2003). Sua atividade acelera o
processo de decomposição e desintegração da carcaça. Por isso,
são utilizados como elementos-chave na entomologia forense, por
serem indicadoras de tempo de decomposição de cadáveres
humanos.
Dentro dos insetos necrófagos, as famílias Sarcophagidae,
Muscidae e Calliphoridae possuem grande importância no padrão
de sucessão faunística entomológica. Larvas de Calliphoridae são
frequentemente coletadas em cadáveres (ANDRADE et al., 2005)
de diferentes estados de decomposição. As espécies de Ophyra
Robineau-Desvoidy (Muscidae, Azeliinae), no terceiro ínstar, são
predadoras facultativas e, geralmente, estão associadas com fezes
humanas e de animais destinados à produção, como aves de corte
e poedeiras, bem como de suínos. Nesses substratos, as larvas das
espécies de Ophyra frequentemente estão envolvidas na predação
de outras larvas, principalmente de Musca domestica L. e Stomoxys
calcitrans L., além de sarcofagídeos e califorídeos (KRÜGER et al.,
2003). As moscas também são transmissores potenciais mecânicos
e biológicos de patógenos. Na família Muscidae, Haematobia irritans
(L.) (mosca-dos-chifres) transmite as filárias da Stenofilaria stilesi
para bovinos; Stomoxys calcitrans (L.) (mosca-dos-estábulos)
transmite a anemia infecciosa dos equinos (PRADO, 2004). Os
adultos da família Sarcophagidae e Calliphoridae estão envolvidos
na transmissão de agentes infecciosos tal como Escherichia coli e o
vírus aviário altamente patogênico da influenza (TACHIBANA;
NUMATA, 2006).
O parasitismo também pode representar uma fonte alimentar
para as larvas. Entre os ectoparasitos, de importância médico-
veterinária para a América Latina, está a Dermatobia hominis (L.)
(Diptera, Oestridae, Cuterebrinae), conhecida popularmente por
mosca-do-berne. A larva desse inseto é responsável por miíases
furunculosas de bovinos e demais animais domésticos e selvagens,
incluindo o homem. O parasitismo pela larva de D. hominis é
denominado dermatobiose e está presente na América Tropical e
Subtropical (PINTO et al., 2002).
Existe uma predisposição significativa de infestação em
determinados tipos de pelagem e localização no corpo do animal.
Magalhães e Lima (1988), examinando a frequência de larvas de D.
hominis em bovinos do Município de Pedro Leopoldo, MG,
observaram que o costado é a região corporal dos bovinos mais
susceptível.
Essa mosca possui uma característica peculiar que é a
necessidade de outro díptero para veicular seus ovos, os quais
alcançam o hospedeiro, e assim colaboram para a manutenção da
espécie. Inúmeras espécies de dípteros foram catalogadas como
vetores dos ovos da D. hominis, pertencentes às famílias Culicidae,
Simuliidae, Anthomyiidae, Muscidae, Tabanidae, Fanniidae,
Sarcophagidae e Calliphoridae (PINTO et al., 2002). O número de
exemplares portando ovos de D. hominis foi maior no final do
período seco do ano, o que explica a alta incidência desse parasito
em bovinos nos meses de setembro e outubro, segundo Gomes et
al. (2002).
As perdas ocasionadas pelas larvas de D. hominis em bovinos
são traduzidas pela diminuição da produção de leite e de carne e
pelo baixo ganho de peso. O couro é o subproduto que maior
depreciação sofre, ocasionando a sua desvalorização comercial ou
inadequação à industrialização.
Atualmente, as larvas de Diptera são utilizadas na terapia larval,
um tipo de bioterapia que envolve a introdução intencional de larvas
vivas desinfectadas em tecidos humanos ou animais feridos (como a
pele) com a proposta de, seletivamente, limpar somente o tecido
necrótico da ferida, de modo a acelerar a cura. (MARCONDES,
2006).
Siphonaptera
O nome Siphonaptera deriva da palavra grega siphon que
significa tubo ou cano, referindo-se às suas peças bucais adaptadas
para cortar a pele e sugar o sangue. No que diz respeito à fase
adulta, a hematofagia é realizada pelos dois sexos, tanto durante o
dia quanto à noite, as pulgas alimentam-se diretamente nos
capilares (solenófagas) (LINARDI, 2004). Cada repasto sanguíneo
dura cerca de 10 minutos com duas a três refeições ao dia, e uma
fêmea pode ingerir em média 14 µL de sangue (MARCONDES,
2001). Estudos feitos com Ctenocephalides felis felis Bouche
indicam que no início da alimentação de sangue há uma redução de
proteínas; a quantidade de proteínas triplica depois da alimentação
de sangue e depois se torna constante (5%) (HINKLE et al., 1991).
As larvas possuem aparelho bucal mastigador, vivem livremente nas
tocas e ninhos de seus hospedeiros, alimentando-se do sangue do
hospedeiro, expelido pelo ânus da pulga adulta e, geralmente,
aderido a outros detritos orgânicos (LINARDI; GUIMARÃES, 2000).
As pulgas participam de diferentes elos na cadeia
epidemiológica: parasitos invertebrados propriamente ditos, vetores
biológicos e hospedeiros invertebrados (LINARDI, 2004). A
pediculose é causada pela infestação pelo Pediculus humanus
corporis De Geer (piolho-do-corpo) ou pelo Pediculus humanus
capitis (de Geer) (piolho-do-couro-cabeludo) (HEUKELBACH et al.,
2003). O tifo epidêmico (causado por Rickettsia prowazekii), a febre-
das-trincheiras (causada por Bartonella quintana) e a febre
recorrente (causada por Borrelia recurrentis) podem ser transmitidos
pelo piolho-do-corpo (FOURNIER et al., 2002).
Nessa ordem estão também os representantes da família
Tungidae como o bicho-de-pé que causa a tungíase, uma doença
ectoparasitária causada pela penetração da fêmea de Tunga
penetrans (L.) na epiderme do seu hospedeiro. É uma pulga que
hipertrofia subsequentemente até alcançar o tamanho de cerca de 1
cm (ARIZA et al., 2007).
Hemiptera (Heteroptera)
Cimicidae
A hematofagia provavelmente desenvolveu-se só uma vez em
Cimicidae porque todas as espécies são obrigatoriamente
hematófagas. Ambos os sexos sugam sangue exclusivamente de
vertebrado para sobrevivência, crescimento e reprodução
(REINHART; SILVA-JOTHY, 2007). Cimicidae tem uma escolha
restrita ao tipo de hospedeiro; os cimicídeos eram associados a
morcegos, mas algumas espécies se adaptaram a outros mamíferos
e aves. A sucção do sangue é feita diretamente nos capilares e sua
alimentação é predominantemente noturna (MARCONDES, 2001).
As ninfas de Cimex lectularius L. morrem dentro de poucos dias
após eclodirem do ovo se não realizarem a alimentação sanguínea.
As refeições de sangue representam entre 130% a 200% do peso
do corpo do adulto não alimentado. Uma única refeição completa de
sangue precede a passagem para o próximo ínstar, e há uma
quantidade mínima de refeição para alcançar tal passagem em C.
lectularius. Espécies de hospedeiros ou indivíduos diferentes podem
gerar refeições de tamanhos e qualidades diferentes (REINHART;
SILVA-JOTHY, 2007), por causa da variação no conteúdo de
proteína ou micronutrientes do sangue, tal como cálcio ou vitamina
B (DeMEILLON; HARDY, 1951). Todos os cimicídeos abrigam
microrganismos simbiontes usualmente Rickettsia que ajudam na
digestão do sangue do vertebrado. Esses organismos, chamados de
micetomas, estão presentes em ambos os sexos e aumentam
quando o inseto alcança a maturação, mas diminuem com idade
adulta (REINHART; SILVA-JOTHY, 2007).
Os percevejos causam grande incômodo e perda de sangue,
que pode levar crianças desnutridas a ter anemia (MARCONDES,
2001), atrapalhando o sono, já que habitam a cama, as frestas do
estrado, bem como as costuras do tecido do colchão. A ferida de
alimentação causada pelos percevejos-de-cama pode permitir que
outras infecções entrem no hospedeiro, mas tais infecções
secundárias não são documentadas. Os cimicídeos são capazes de
carregar os agentes infecciosos de tifo, kalazar, antraz, tularemia,
vírus da hepatite B e HIV. Silverman et al. (2001) fornecem uma
visão geral da associação entre Cimex lectularius e o vírus do HIV e
da hepatite. Apesar de ambos os vírus poderem persistir dentro do
percevejo durante várias semanas, nenhuma replicação viral e
nenhuma infectividade foi encontrada.
Triatominae
Na subfamília Triatominae estão os representantes da família
Reduviidae com hábito hematofágico. Existe uma variedade de
hospedeiros vertebrados, particularmente mamíferos e pássaros.
Estão presentes no habitat doméstico, onde eles podem tornar-se
vetores importantes da doença de Chagas (SCHOFIELD et al.,
1999).
Os triatomíneos são hematófagos vorazes em todas as fases
de desenvolvimento, mas são capazes de suportar longos períodos
de jejum. O estado nutricional tem pouco efeito sobre a atividade
reprodutiva do macho, porém a deficiência de importantes fatores
nutricionais do sangue pode influenciar na produção de ovos pelas
fêmeas (BRAGA; LIMA, 2001). Fêmeas virgens de Triatoma
brasiliensis Neiva produzem ovos mesmo que não recebam
alimento após a muda imaginal. Em geral, existe uma ampla
variação no peso corpóreo das fêmeas, quando alcançam o estádio
adulto. O peso do adulto é proporcional à quantidade de sangue
ingerido no quinto estádio (Tabela 2) (PERONDINI et al., 1975;
GONÇALVES, 1997). A variação da capacidade de oviposição em
relação ao peso dos insetos mostra que a produção de ovos durante
o jejum depende do estado nutricional dos animais e,
provavelmente, também está correlacionada com o sangue ingerido
durante o 5° estádio (PERONDINI et al., 1975).
Tabela 2. Quantidade de sangue ingerido (mg) por Triatoma

pseudomaculata (peso posterior menos peso anterior ao repasto),
durante as fases de desenvolvimento.
Fase de desenvolvimento Média Desvio-padrão
1º estádio 2,10 1,00
2º estádio 4,90 2,50
3º estádio 11,90 5,90
4º estádio 28,80 13,90
5º estádio 80,90 39,40
Fêmeas 36,10 13,80
Machos 27,10 9,60

Fonte: Gonçalves (1997).
A mobilidade alimentar observada foi apreciável, embora

Triatoma sordida (Stål) tenha revelado menor diversidade em fontes
diversas. Tornou-se visível maior tendência antropófila por parte de
T. infestans, e menor em P. megistus e T. sordida. Observou-se
preponderância para aves por parte deste último, enquanto
apreciável grau de ornitofilia foi também detectado em P. megistus
(FORATTINI et al., 1982).
Foram feitos estudos para determinar a influência da fonte de
refeição de sangue no ciclo de vida e desenvolvimento reprodutivo
em Triatoma infestans (Klug), Triatoma brasiliensis, Triatoma
sordida, e Triatoma pseudomaculata Corrêa & Espínola, e, em todas
as espécies, o ciclo de vida foi mais curto para os grupos
alimentados em camundongos que para os alimentados em
pombos. A taxa de mortalidade de ninfas durante o ciclo de vida
tendeu a ser maior em insetos alimentados em pombos que nos
alimentados em camundongos (GUARNERI, 2000). Barbosa et al.
(2007) observaram diferenças estatísticas significativas entre as
duas fontes alimentares (homem e pombo) para o tempo total de
contato, a frequência da bomba cibarial, a velocidade de ingestão e
a quantidade de líquido ingerido por contração da bomba cibarial
(Tabela 3).
Tabela 3. Valor médio de diferentes parâmetros observados no

comportamento alimentar de Panstrongylus megistus em diferentes
hospedeiros.
Parâmetro Homem Pombo
Tempo de soldagem 16,82 s ± 15,78 s 18,34 s ± 15,13 s
Tempo total de contato(1) 16,75 min ± 9,63 min 8,47 min ± 4,36 min
Frequência de contração da
2,66 c/s ± 0,47 c/s 3,27 c/s ± 1,05 c/s
bomba(1)
Total de sangue ingerido 4,12 mg ± 1,68 mg 3,49 mg ± 1,27 mg

0,32 mg/min ± 0,09 0,55 mg/min ± 0,26
Velocidade de ingestão(1)
mg/min mg/min
Quantidade de líquido
1,96 nl ± 0,32 nl 2,71 nl ± 0,63 nl
ingerido/bombado(1)
(1)
P < 0,05.
Fonte: Barbosa et al. (2007).
Panstrongylus megistus (Burmeister) é um dos principais

vetores da doença de Chagas no Brasil, e as informações sobre a
sua resistência à privação alimentar têm importância nas
campanhas de controle (BRAGA; LIMA, 2001). Esses autores
também demonstraram que existe influência de diferentes níveis de
privação alimentar sobre a fecundidade e a fertilidade dessa espécie
em laboratório. Braga e Lima (2001) concluíram que quando P.
megistus Burmeister é submetido à privação alimentar, seu potencial
reprodutivo é diminuído, mas ainda é capaz de manter a
colonização. Um fator a se considerar nos estudos morfológicos das
glândulas salivares é o estado de nutrição do inseto. Em animais
famintos, as glândulas estão repletas de secreção, ocasionando a
distensão da parede celular e, consequentemente, uma modificação
morfológica (LACOMBE, 1999). A obtenção de dados relativos aos
hábitos alimentares de Triatominae tem servido a estudos
epidemiológicos que visam não apenas aperfeiçoar os
conhecimentos de quadros locais mas também nortear as atividades
de controle e vigilância (FORATTINI et al.,1981).
Phthiraptera
Os piolhos pertencem à ordem Phthiraptera, verdadeiramente
parasita entre os exopterigota. A maioria dos indivíduos completa
seu ciclo de vida em um único hospedeiro, a transmissão ocorre na
maior parte, oportunisticamente, quando os hospedeiros estão em
contato próximo um do outro e durante a cópula. A especificidade de
hospedeiro conduziu a adaptações numerosas de acordo com seu
nicho, consequentemente, os piolhos são diversos em tamanho e
forma do corpo (MARCONDES, 2001). A especialização na dieta
dos piolhos indicou suas divisões taxonômicas principais, podendo
ser separados naqueles que se alimentam em restos, em penas e
em pele, e naqueles que se especializaram na alimentação de
sangue. Essa ordem abriga quatro superfamílias: Anoplura,
Ischnocera, Amblycera e Rhyncophthirina (SMITH, 1997).
Segundo Marcondes (2001), os piolhos sugadores apresentam
hematofagia obrigatória para os dois sexos e todos os estágios
ninfais. Como agentes infestantes, são responsáveis pela
anoplurose nos animais domésticos e pela ptirose e pediculoses em
seres humanos. Os piolhos mastigadores se alimentam de
descamação da pele de mamíferos, secreções de glândulas
sebáceas e bárbulas retirada das penas, sendo o aparelho bucal
próprio para mastigação, mas alguns podem chegar a perfurar a
pele do hospedeiro, provocando ferimentos. O sangue na dieta de
mastigadores ainda é pouco conhecido, e a alimentação sanguínea
não faz parte da dieta de Ischnocera (penas e resto de pele). A dieta
de Amblycera compõe-se de penas, secreções de tecido epitelial
juntamente com sangue. Os Rhyncophthirina alimentam-se
exclusivamente de sangue.
Adaptações morfológicas e comportamentais permitiram que os
piolhos permanecessem nos hospedeiros por períodos maiores e
com cada vez mais eficiência na alimentação de pele e penas, além
da alimentação sanguínea. A refeição sanguínea é de melhor valor
nutritivo e de fácil digestão quando comparada com a da pele. Esse
alto valor nutritivo pode refletir em maior fecundidade (LEHANE,
2005). Piolhos sugadores (Anoplura) são parasitos de mamíferos.
De aproximadamente 500 espécies, dois terços são parasitas de
roedores. Alimentam-se exclusivamente de sangue, e a alta
infestação pode causar anemia e fraqueza no hospedeiro (PRICE;
GRAHAM, 1997). Conforme Valim et al. (2005), apenas duas
superfamílias são encontradas em aves, Ischnocera e Amblycera.
Os piolhos pertencentes à superfamília Ischnocera vivem na
plumagem ou na pele de seus hospedeiros e exibem alto grau de
especificidade. A alimentação de Amblycera é em tecido epitelial e
sangue; sendo geralmente, menos específica em relação ao
hospedeiro quando comparado a Ischnocera (MARSHALL, 1981).
Bush et al. (2006) observaram o papel da melanina como
possível defesa contra piolhos. Entretanto, a infestação e a
alimentação de piolhos não foram interrompidas pela melanina.
Piolho-do-corpo-humano, Pediculus humanus humanus (L.)
(Phthiraptera: Pediculidae) alimenta-se exclusivamente de sangue
humano. Proteínas são os nutrientes mais abundantes na refeição
sanguínea desse piolho. O seu intestino médio contém leucina, um
aminopeptidase. É possível que ectoparasitas altamente
especializados de um único hospedeiro, tal como piolho-do-corpo-
humano, sejam capazes de digerir sua refeição sanguínea com
apenas uma aminopeptidase; entretanto, ectoparasitas não
especializados em um único hospedeiro necessitam de diversas
aminopeptidases (OCHANDA, 2000).
O significado ou a importância do alimento nos grupos
taxonômicos tratados apresentam forte assimetria no volume de
informações disponíveis, apesar da importância real e potencial de
alguns táxons abordados.
Em Phlebotominae são necessárias informações sobre a
alimentação de imaturos; a qualificação dos recursos utilizados
poderia facilitar o conhecimentos sobre ambientes preferenciais
para deposição de ovos pelas fêmeas. Mesmo nos grupos que
apresentam maior esforço de investigação ainda existem lacunas
que, preenchidas, podem determinar avanços significativos na
relação parasita–vetor. Como, por exemplo, alguns componentes
químicos presentes na saliva de espécies hematófagas apresentam
sinergismo com o parasita, facilitando o seu desenvolvimento ou o
próprio processo de infecção ou contaminação. Além disso,
espécies não hematófagos porém filogeneticamente relacionadas
aos táxons de maior impacto em saúde pública, como
Toxorhynchinae, apresentam hábitos de predação nos primeiros
estágios de desenvolvimento, que podem auxiliar no desenho de
metodologias voltadas para o controle de espécies com hábito
predominantemente silvestres. Nesse ambiente, a escala de
atuação de predadores naturais pode ser mais eficiente que as
metodologias tradicionalmente empregadas no ambiente urbano.
O que foi apontado para os Triatominae, por Forattini (1981),
ainda é atual e válido para os diversos grupos taxonômicos tratados
aqui. É necessária a obtenção de dados relativos aos hábitos
alimentares das diferentes espécies hematófagas, no que tange à
ecologia e aos processos bioquímicos envolvidos na busca do
hospedeiro, à interação com o parasita, que juntos poderão revelar
cenários com profundas implicações nos estudos epidemiológicos
que podem auxiliar nas ações de vigilância entomológica e também
nas estratégias de controle.
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Parte III - Aspectos
aplicados
Capítulo 25
Resistência de plantas e a bioecologia
e nutrição dos insetos
José D. Vendramim
Elio C. Guzzo
Introdução
A resistência de plantas, técnica de controle de pragas
alternativa ao método químico, tem tido o seu estudo incrementado
por suas diversas vantagens em relação ao uso de inseticidas
convencionais. Entre essas vantagens, incluem-se o fato de não
provocar poluição ambiental, desequilíbrio biológico e intoxicação
dos operadores, não deixar resíduos nos alimentos, além de ter
baixo custo, ação contínua sobre os insetos e compatibilidade com
outros métodos de controle, o que torna essa técnica passível de
ser incorporada em qualquer programa de manejo de pragas.
Uma planta resistente pode ser definida como aquela que, por
causa de sua constituição genotípica, é menos danificada do que
outra, em igualdade de condições, para o ataque de um inseto.
Como a resistência é resultante da relação entre inseto e planta, a
identificação de uma planta ou variedade resistente pode ser feita
por meio de parâmetros que levam em consideração tanto o inseto
(diferença na população, oviposição, consumo, duração do ciclo
biológico, fecundidade, etc.) como a planta (diferença na
sobrevivência, destruição dos diferentes órgãos vegetais, produção,
qualidade do produto, etc.).
Observando os mecanismos por meio dos quais uma planta
apresenta resistência a um inseto, verifica-se que, em muitos casos,
esse fenômeno envolve a alteração do comportamento ou da
biologia do inseto, enquanto em outros ocorre uma reação da
própria planta que em nada afeta o inseto. Com base nessas
variações, a resistência pode ser classificada em três tipos: não
preferência ou antixenose, antibiose e tolerância.
Uma variedade apresenta resistência por não preferência ou
antixenose quando ela é menos utilizada pelo inseto para
alimentação, oviposição ou abrigo, ou seja, quando essa variedade
não dispõe de características adequadas para servir de hospedeiro
ao inseto, provocando neste uma reação negativa durante o seu
processo de seleção hospedeira. Entre as três modalidades de não
preferência, as mais frequentemente observadas são as referentes
à oviposição e à alimentação. A caracterização da não preferência
para oviposição pode ser feita com base no menor número de ovos,
enquanto a não preferência para alimentação fica caracterizada pelo
menor consumo ou menor número de insetos procurando a
variedade para se alimentar.
A antibiose ocorre quando o inseto se alimenta normalmente da
variedade, mas esta exerce efeito adverso sobre a sua biologia.
Pode ser caracterizada por diversos parâmetros do inseto, como
mortalidade na fase imatura (frequentemente no primeiro ínstar),
alongamento do período de desenvolvimento e redução do peso, da
fecundidade, da fertilidade e do período de oviposição, etc.
Finalmente, a tolerância é caracterizada quando uma variedade
é menos danificada do que as demais, sob um mesmo nível de
infestação do inseto, sem que haja efeito no comportamento ou
biologia deste. Entre as razões que tornam uma variedade tolerante,
incluem-se mais capacidade e/ou rapidez para regenerar as áreas
destruídas pelos insetos e mais vigor ou área foliar, que são
características varietais intrínsecas.
Esses diferentes tipos de resistência se devem a complexas
interações dos insetos fitófagos com as plantas hospedeiras,
resultantes de longo e contínuo processo evolutivo. Essas
interações se desenvolvem basicamente sob dois aspectos: seleção
hospedeira pelo inseto e resistência da planta ao inseto (LARA,
1991; MELLO; SILVA-FILHO, 2002). Embora esses aspectos
pareçam fenômenos distintos, eles não podem, na verdade, ser
estudados separadamente e, assim, a análise das causas da
resistência deve considerar tanto a planta como o inseto.
Portanto, fica evidente que nesse tipo de relação a planta não
se constitui em uma entidade passiva, mas se comporta como um
organismo ativo e, como tal, vem desenvolvendo, por meio de
seleção no decurso do processo evolutivo, certos mecanismos de
proteção que interferem na sua utilização pelos insetos. Tais
mecanismos ou causas de resistência são normalmente divididos
em três grupos: físicos, morfológicos e químicos.
As causas físicas são representadas basicamente pela cor do
substrato vegetal que, em alguns casos, afeta não apenas a seleção
hospedeira para a alimentação e a oviposição, mas, também, a
biologia do inseto. Em razão de haver variação na sensibilidade do
homem e dos insetos a uma mesma cor, é difícil o trabalho com
esse mecanismo de resistência, consequentemente, são raros os
casos efetivos de resistência causada por cor, embora casos de
repelência causada pela cor vermelha, inibindo a oviposição de
insetos, já tenham sido citados (LARA, 1991, SMITH, 2005).
As causas químicas incluem as substâncias que atuam
negativamente no comportamento ou metabolismo do inseto, bem
como as impropriedades nutricionais da planta. A alteração do
comportamento do inseto ocorre principalmente durante a seleção
hospedeira para a alimentação e a oviposição, e resulta na
resistência por não preferência ou antixenose. O efeito no
metabolismo é decorrente principalmente da ingestão de compostos
(metabólitos tóxicos, inibidores enzimáticos, inibidores reprodutivos,
etc.) pelo inseto ou da impropriedade nutricional da planta
(deficiência qualitativa ou quantitativa de nutrientes), resultando na
resistência por antibiose.
Finalmente, as causas morfológicas são representadas por
diversas características da planta que podem afetar a locomoção, o
acasalamento, a seleção hospedeira para a alimentação e a
oviposição, a ingestão e a digestão do alimento pelos insetos. Essas
características podem ser agrupadas basicamente em fatores
estruturais relacionados à dimensão e à disposição das estruturas
vegetais e aos fatores da epiderme, entre os quais se incluem a
espessura, a dureza, a textura, a cerosidade e a pilosidade.
Seleção hospedeira por insetos

fitófagos
Etapas da seleção hospedeira

A preferência dos insetos por determinadas plantas
hospedeiras tem chamado a atenção do homem já há muitos
séculos. Desde a domesticação do bicho-da-seda, na China, há
cerca de 5.000 anos, havia especulações sobre esse assunto em
razão de esse inseto alimentar-se exclusivamente das folhas de
amoreira. Entretanto, o questionamento científico sobre os
mecanismos de seleção hospedeira data de pouco mais de um
século, quando se iniciaram as pesquisas com o objetivo de estudar
as bases etológicas, ecológicas e fisiológicas das interações inseto–
planta.
Fabre (1890), citado por Kogan (1986), foi um dos primeiros
pesquisadores a questionar a preferência alimentar dos insetos,
quando tentou, sem sucesso, criar Bombyx mori L. em outros
hospedeiros que não folhas de amoreira. Essa preferência foi
atribuída ao “instinto botânico” dos insetos. Ainda de acordo com
Kogan (1986), o termo “defesa química” foi provavelmente
empregado pela primeira vez por Stahl, em 1888, mas a
inquestionável associação das “substâncias secundárias” de plantas
com a alimentação e oviposição de insetos foi primeiramente
documentada por Verschaffelt, em 1910, ao constatar que
borboletas da família Pieridae eram atraídas por crucíferas em
virtude da substância sinigrina, presente nessa família de plantas,
que é um composto tóxico para outros insetos não adaptados a se
alimentar de crucíferas.
Uma das teorias mais antigas para explicar a seleção
hospedeira por insetos fitófagos, conhecida por “Princípio de
Hopkins”, menciona que uma espécie de inseto que pode viver em
mais de uma planta hospedeira tem preferência para se reproduzir
na espécie a qual se tornou mais adaptada. Hopkins discutiu esse
princípio a partir de observações do ataque de Dendroctonus
monticolae Hopkins em várias espécies de Pinus. Ele constatou
que, depois de viver por várias gerações seguidas em uma
determinada espécie de Pinus, o besouro, mesmo tendo à sua
disposição outras espécies desse gênero, iria preferir a espécie
atacada anteriormente, à qual, portanto, ele já estaria adaptado
(HOPKINS, 1917).
Brues (1920) publicou um estudo sobre a seleção de plantas
hospedeiras por insetos fitófagos, com ênfase em lepidópteros, e
concluiu que, no geral, esses insetos têm preferência por plantas de
famílias ou gêneros afins. Com base nesses dados, sugeriu a ideia
de uma evolução paralela, em que haveria produção de substâncias
deletérias pelas plantas e subsequentes adaptações, por parte dos
insetos, para vencer essa barreira e se alimentar dessas plantas. Na
época, entretanto, esse estudo não mereceu a devida atenção e só
voltou a ser discutido por Fraenkel (1958), citado por Kogan (1986),
que redefiniu o conceito de evolução paralela, sugerindo que uma
evolução adaptativa paralela recíproca determinava a seleção
hospedeira por insetos. O devido reconhecimento da importância
dos estudos da evolução paralela só ocorreu, no entanto, quando
Ehrlich e Raven (1964) estabeleceram os princípios básicos da
coevolução, ainda que antes dos trabalhos de Fraenkel e de Ehrlich
e Raven, alguns avanços no sentido de se entender o processo de
seleção hospedeira por insetos já tinham sido estabelecidos.
Assim, Dethier (1941), que tinha sugerido que certas
substâncias estimulam os insetos a se dirigir para o seu hospedeiro
preferido, propôs, mais tarde, o termo atraente para definir esse
grupo de substâncias e, em oposição a este, o termo repelente para
denominar o grupo de substâncias que estimulam os insetos a se
locomoverem em direção contrária a uma planta.
Já Fraenkel (1953), citado por Lara (1991), analisando
quimicamente as folhas de grande número de espécies vegetais,
concluiu que todas elas continham os nutrientes necessários para o
desenvolvimento dos insetos, desde que estes as ingerissem em
quantidades suficientes. Dessa forma, foi possível comprovar que a
seleção hospedeira não poderia ser feita com base nos nutrientes,
pois, nesse caso, todos os insetos seriam polífagos ou oligófagos.
Com base nesses dados, o autor propôs a “teoria das substâncias
secundárias”, que estabelece que a seleção hospedeira seria
regulada pela presença de substâncias de ocorrência restrita a
certos grupos vegetais. Segundo essa teoria, essas substâncias, de
ocorrência irregular entre as plantas, não teriam função no próprio
metabolismo e atuariam apenas como fatores de defesa contra
insetos e microrganismos. Com a evolução, entretanto, certos
insetos teriam se tornado aptos a conviver com tais substâncias e,
posteriormente, utilizá-las como estímulo positivo para a seleção
hospedeira.
Apesar das claras demonstrações de que as substâncias
secundárias eram responsáveis pela seleção hospedeira, a
importância dos nutrientes com relação a esse aspecto continuou a
ser investigada. Assim, Kennedy (1958), trabalhando com pulgões,
propôs a “teoria da discriminação dualística”, segundo a qual a
seleção hospedeira seria governada por dois tipos de estímulos: o
exótico, conferido por substâncias secundárias, e o nutritivo,
fornecido por nutrientes (essenciais ou não essenciais). A
importância das substâncias nutritivas no processo de seleção
hospedeira pelos insetos foi definitivamente demonstrada por Cartier
(1968), utilizando dietas artificiais com variação na concentração de
nutrientes (sacarose e aminoácidos).
Dethier et al. (1960), no entanto, discutindo aspectos referentes
à seleção hospedeira, propuseram denominações para os estímulos
que afetam o comportamento dos insetos. Assim, além dos termos
atraente e repelente (já propostos anteriormente), sugeriram os
termos arrestante, para identificar o estímulo que faz com que o
inseto fique parado ou se mantenha com movimentos vagarosos
sobre a planta, e estimulante, para aquele que leva o inseto a iniciar
a alimentação. Em complementação, propuseram os termos
estimulante locomotor e deterrente para os estímulos que provocam
os efeitos opostos a estes.
Beck (1965) mencionou que, tratando-se de preferência para a
alimentação, existem três estágios distintos durante a atividade: a)
orientação para o hospedeiro; b) início da alimentação; e c)
manutenção da alimentação. Essas etapas apresentam uma
sequência contínua e as respostas do inseto variam de acordo com
os estímulos positivos ou negativos produzidos pela planta. Esses
estímulos podem ser de natureza química, física ou morfológica,
podendo determinado fator (substância, cor, pilosidade, etc.) atuar
como estímulo, independentemente dos demais, ou provocar mais
de uma reação no inseto. Além disso, principalmente no caso de
substâncias químicas, tanto os estímulos positivos como os
negativos podem ser encontrados numa mesma planta, de modo
que a resposta do inseto dependerá do que estiver predominando.
Uma cadeia de estímulos semelhante ocorre no processo de
oviposição, já que o inseto necessita orientar-se inicialmente para a
planta e, após encontrá-la, poderá ovipositar ou não, dependendo
do tipo de estímulo predominante.
Estudando as interações químicas entre organismos, Whittaker
(1970) propôs o termo aleloquímico definindo-o como uma
substância não nutritiva, produzida por indivíduos de uma espécie,
que influencia a biologia, o comportamento, a sanidade e,
consequentemente, o crescimento da população de outra espécie.
Segundo Whittaker e Feeny (1971), dois tipos de aleloquímicos são
de maior interesse para as relações inseto–planta: os alomônios,
que tendem a conferir vantagem adaptativa ao organismo produtor
(no caso, a planta hospedeira), e os cairomônios, que tendem a
conferir vantagem adaptativa ao organismo receptor (no caso, o
inseto fitófago). Assim, numa relação inseto–planta, os alomônios
são desfavoráveis e os cairomônios favoráveis aos insetos. Kogan
(1975) adaptou esses conceitos às cadeias de estímulos, propostas
anteriormente, nomeando como alomônios os repelentes,
estimulantes de locomoção, supressores e deterrentes e, como
cairomônios, os atraentes, arrestantes, incitantes e estimulantes de
alimentação e de oviposição. A caracterização de uma substância
como cairomônio ou alomônio deve ser bastante cuidadosa,
considerando sempre a espécie de inseto envolvida, já que
substâncias que atuam como cairomônios, para alguns insetos,
podem atuar como alomônios para outros. Além dos aleloquímicos
que governam a seleção hospedeira para a alimentação e a
oviposição, devem ser incluídas também nesse grupo de
substâncias, as que afetam o metabolismo dos insetos, que
geralmente são responsáveis pela resistência do tipo antibiose.
Um novo tipo de aleloquímico foi proposto por Nordlund e Lewis
(1976), tendo sido denominado sinomônio e definido como
substância química produzida por um organismo e que provoca uma
reação comportamental ou fisiológica favorável tanto ao produtor
(emissor) quanto ao receptor.
Price et al. (1980) mencionaram que, ao se referir à relação
inseto–planta, é importante levar em conta a atuação dos inimigos
naturais, devendo ser considerados três níveis tróficos: planta,
inseto e inimigo natural. Relacionando essas interações e a
resistência vegetal, Price (1986) mencionou dois tipos de defesa: a
intrínseca, em que a planta se defende do inseto produzindo, ela
mesma, substâncias químicas e/ou características morfológicas, e a
extrínseca, em que a planta é beneficiada pelos inimigos naturais
que reduzem a população do inseto. O autor menciona ainda que
quase todos os mecanismos de defesa intrínseca da planta acabam
afetando positiva ou negativamente os inimigos naturais.
Observando os efeitos das substâncias químicas nesses três
níveis tróficos, Whitman (1988) propôs um quarto tipo de
aleloquímico, denominado antimônio, e definido como substância
química produzida por um organismo e que provoca reação
desfavorável tanto ao produtor (emissor) quanto ao receptor. Alguns
autores incluem ainda entre os aleloquímicos os apneumônios, que
são substâncias químicas produzidas por matéria morta e que
provocam reação comportamental ou fisiológica favorável a um
organismo receptor, em detrimento de outro organismo que esteja
presente dentro ou sobre o material emissor. Considerando que
nesse caso o agente emissor não é um organismo vivo, muitos
pesquisadores preferem não agrupar esse tipo de substância entre
os aleloquímicos.
Evolução das interações inseto–planta

As interações dos insetos fitófagos com as plantas hospedeiras
são o resultado de longo e contínuo processo evolutivo. No decorrer
desse processo, boa parte dos insetos tornou-se especializada em
seu comportamento alimentar, passando a exibir preferência por
determinadas plantas ou partes de plantas. Como a relação inseto–
planta é um processo dinâmico, essa preferência pode ser alterada
ao longo do tempo, dificultando certas relações até então comuns, e
possibilitando a ocorrência de outras relações, anteriormente
difíceis.
As razões que levam a essas alterações ainda não estão bem
estabelecidas, na grande maioria dos casos, embora existam
diversas hipóteses que procuram esclarecer a evolução dessas
interações. O conjunto de princípios e teorias evolutivas pode, de
modo geral, ser abrangido por duas hipóteses: a coevolução e a
evolução sequencial.
A teoria coevolutiva, geralmente mais aceita, foi explicada
detalhadamente por Ehrlich e Raven (1964), ao afirmarem que as
relações tróficas dos insetos fitófagos resultam de interação
evolutiva muito estreita entre plantas e insetos. Nessa interação, a
pressão de seleção provocada pelo ataque de uma espécie de
inseto induz o aparecimento de mecanismos de resistência nas
plantas que, por sua vez, provocam uma pressão de seleção sobre
os insetos, levando-os a vencerem essa barreira por meio da
adaptação a esses mecanismos.
Assim, para cada adaptação (evolução) da planta, tende a
ocorrer uma contra-adaptação do inseto (coevolução). De forma
simplificada, esse processo pode ser entendido como sendo a
produção de novos alomônios pela planta, por meio de
recombinação gênica ou mutação casual (decorrente da pressão
dos herbívoros), e a subsequente neutralização desses alomônios
pelos insetos que, igualmente, por recombinação genética ou
mutação casual, conseguem se adaptar a esses alomônios
transformando-os em cairomônios.
Um exemplo de adaptação da planta e da coadaptação do
inseto é o referente aos efeitos da L-canavanina no
desenvolvimento dos insetos. A L-canavanina, um análogo
estrutural da L-arginina, apresenta propriedades altamente tóxicas
aos insetos e quando incorporada por estes, passa a fazer parte de
proteínas estruturais, no lugar da L-arginina, propiciando a formação
de proteínas defeituosas e fisiologicamente ineficientes. Nas
sementes de algumas leguminosas, a L-canavanina é a forma mais
frequente de armazenamento de nitrogênio e a sua toxicidade é
uma poderosa barreira alomônica conferindo proteção ao ataque de
insetos e de outros herbívoros. O bruquídeo Caryedes brasiliensis
(Thunberg), entretanto, alimenta-se quase que exclusivamente em
sementes contendo L-canavanina, já que suas larvas se adaptaram
fisiologicamente e passaram a discriminar L-arginina de L-
canavanina, não incorporando este último aminoácido às proteínas
do inseto. Além disso, numa segunda etapa, a larva passou a usar a
L-canavanina como fonte de nitrogênio para outras funções
metabólicas (ROSENTHAL et al., 1976, 1977).
Já a teoria da evolução sequencial, proposta por Jermy (1976),
foi estabelecida a partir de uma análise crítica do autor à hipótese
da coevolução, cujas premissas foram consideradas inconsistentes
e em relação à qual a hipótese da evolução sequencial se
contrapõe. Analisando detalhadamente os aspectos envolvidos na
hipótese da coevolução, Jermy (1976) considerou que: a) a maioria
dos insetos fitófagos apresenta densidade populacional muito baixa
quando comparada à biomassa de suas plantas hospedeiras e, por
isso, muito dificilmente eles poderiam ser fatores de seleção
importantes para as plantas; b) as interações inseto–planta não são
necessariamente antagônicas: insetos monófagos ou oligófagos,
quando se encontram em densidade relativamente alta, podem
regular adequadamente a abundância de suas plantas hospedeiras
(o que traria vantagens mútuas); c) linhas evolutivas paralelas de
plantas e insetos que poderiam ter resultado de interações
coevolutivas são raras, ou seja, é pouco comum que insetos
proximamente relacionados alimentem-se em grupos de plantas
taxonomicamente próximas. A partir dessas considerações, o autor
propôs, para explicar a relação inseto–planta, a hipótese da
evolução sequencial. Segundo essa teoria, a evolução das plantas é
decorrente dos fatores de seleção (por exemplo, clima, solo,
interação planta–planta), que são muito mais potentes do que os
ataques de insetos e que criam bases tróficas bioquimicamente
diversificadas para a evolução dos insetos fitófagos, enquanto estes
não influenciam apreciavelmente a evolução das plantas.
Outras teorias e especulações a respeito das teorias propostas
têm sido apresentadas (BERNAYS; GRAHAM, 1988; FOX, 1988;
THOMPSON, 1988), o que parece indicar que, aparentemente, não
há uma hipótese comum que consiga explicar todos os casos da
relação inseto–planta, mas, sim, que cada caso deve ser estudado
detalhadamente.
Resistência morfológica e a
bioecologia e nutrição dos insetos
Conforme visto anteriormente (Seleção hospedeira por insetos
fitófagos), as diferentes estratégias adotadas pelas plantas para lhes
conferir resistência aos insetos são denominadas causas ou fatores
da resistência, e são didaticamente divididas em fatores físicos,
químicos e morfológicos.
Alguns autores consideram a rigidez da epiderme, ou de algum
outro tecido da planta, e a presença de tricomas como sendo fatores
físicos (BECK, 1965; LARSSON, 2002), enquanto outros os
consideram fatores morfológicos (LARA, 1991). Embora esses
fatores representem uma barreira física à penetração dos estiletes,
mandíbulas ou ovipositor do inseto, bem como diminuam sua
capacidade de locomoção sobre a planta, dificultando o acesso ao
recurso desejado, eles serão aqui tratados como fatores
morfológicos, conforme se convencionou entre os pesquisadores da
área. Portanto, são consideradas como fatores morfológicos todas
as características estruturais ou morfológicas da planta que afetam
negativamente o inseto.
Embora esses fatores morfológicos influenciem muito o
comportamento do inseto, prejudicando sua locomoção,
acasalamento e seleção hospedeira para alimentação e/ou
oviposição, eles também podem ter grande influência na fisiologia
do inseto, por causa de suas características químicas, afetando a
ingestão e a digestão dos alimentos, ou tendo, por si só, baixa
qualidade nutricional quando ingeridos.
Os fatores morfológicos podem ser divididos em fatores da
epiderme e fatores estruturais. Os fatores estruturais se referem
basicamente ao tamanho das estruturas vegetais e à forma como
elas se encontram dispostas na planta e, embora contribuam
significativamente para a resistência da planta às pragas, não têm
grande importância do ponto de vista nutricional, uma vez que
afetam basicamente o comportamento do inseto. Os fatores da
epiderme, por sua vez, compreendem os apêndices ou formações
nela encontrados, como, por exemplo, os tricomas, bem como a
forma, a textura e a consistência desta, que são determinadas pela
deposição de ceras, sílica, lignina e outros. Tais fatores influenciam
mais diretamente a nutrição do inseto, por fazer parte do tecido da
planta, e por ser, também, ingerido pelo inseto.
Rigidez e espessamento da epiderme

A epiderme é a primeira barreira que o inseto tem que
atravessar para poder penetrar na planta e/ou se alimentar dela,
sendo que diversos fatores podem interferir nesses processos. A
rigidez e o espessamento da epiderme são geralmente provocados
pela deposição de sílica ou de lignina, que atuam como fatores de
resistência a insetos em diversas plantas cultivadas.
Sílica
O silício (Si), segundo elemento mais abundante da superfície
terrestre, apesar de não ser considerado elemento essencial ao
crescimento, ao desenvolvimento e ao metabolismo das plantas
superiores, constitui seu principal componente inorgânico e participa
de uma série de atividades que as favorecem, incluindo a defesa
contra insetos-praga (EPSTEIN, 1999). Mais de 90% do Si
encontrado nas plantas está concentrado na epiderme (BARBOSA
FILHO et al., 2000) e a família das gramíneas (Poaceae), que inclui
importantes culturas como arroz (Figura 1), cana-de-açúcar, milho e
trigo, apresenta grande capacidade de acumular esse mineral,
sendo essa capacidade variável, de acordo com o genótipo
considerado (EPSTEIN, 1999, BARBOSA FILHO et al., 2000).
Figura 1. Eletromicrografia de transmissão de folhas de arroz
não tratado (A) e tratado com silício (B). CW = parede celular,
Cy = citoplasma e N = núcleo. A seta em B indica uma região
eletron-densa, que corresponde a uma camada de sílica
acumulada por ocasião do tratamento. Barra de A = 2 mm e
barra de B = 3 mm.
Fonte: Kim et al. (2002).
Embora os genótipos com altos níveis de Si nem sempre

apresentem resistência a insetos (BARBOSA FILHO et al., 2000),
esse elemento tem demonstrado efeito positivo no controle de vários
insetos-praga, sendo esse efeito resultante do endurecimento da
epiderme da planta, provocado pela sua deposição, que representa
uma barreira mecânica para os insetos que necessitam se alimentar
dela. Para insetos sugadores, no entanto, essa barreira
aparentemente não se constitui em fator de resistência da planta à
praga. Utilizando a técnica de EPG (Electrical Penetration Graphs),
Goussain et al. (2005) verificaram que a penetração dos estiletes do
pulgão Schizaphis graminum (Rondani) em plantas de trigo não é
afetada pela aplicação de Si. Embora o desenvolvimento do pulgão
tenha sido prejudicado, o tempo necessário para atingir o xilema e o
floema, bem como o tempo de alimentação dos insetos, não foi
afetado.
No caso dos insetos mastigadores, os efeitos do Si são mais
nítidos, pois o endurecimento da epiderme provoca desgaste das
mandíbulas, impedindo ou dificultando a mastigação e a ingestão
dos tecidos dessas plantas (DJAMIN; PATHAK, 1967, GOUSSAIN et
al., 2002) (Figura 2).
Figura 2. Mandíbulas de lagartas de primeiro a sexto ínstar de
Spodoptera frugiperda alimentadas com folhas de milho com
aplicação de silício (esquerda) e sem aplicação de silício
(direita). Percebe-se nitidamente o desgaste da região incisora
das mandíbulas de lagartas alimentadas com folhas em que
houve a aplicação de silício.
Fonte: Goussain et al. (2002).
Foto: Márcio Goussain
Avaliando a mortalidade larval de Spodoptera frugiperda (J. E.

Smith), alimentada com folhas de milho com teores mais elevados
de Si, Goussain et al. (2002) verificaram que as maiores
mortalidades ocorrem no segundo e no sexto ínstares. As lagartas
de segundo ínstar seriam mais sensíveis em razão de seu tamanho
reduzido e à maior fragilidade das mandíbulas, e as de sexto ínstar,
o mais longo de todos, em razão de o consumo de alimento ser
maior que em todos os outros ínstares juntos, o que provocaria um
desgaste maior das mandíbulas em virtude da ação abrasiva do Si
depositado na epiderme das folhas.
Além desse efeito abrasivo às mandíbulas do inseto, a
presença do Si nas folhas das plantas acarreta em desbalanço
nutricional, uma vez que esse mineral não é utilizado como nutriente
e, na maioria dos casos, nem sequer é absorvido pelos insetos, não
tendo nenhuma função conhecida no seu organismo.
Por ser elemento endógeno da planta, estar distribuído nos
seus tecidos de uma maneira mais ou menos uniforme e em
quantidades facilmente mensuráveis e, geralmente, não ser
absorvido pelos insetos, o Si seria um marcador ideal para medir as
taxas de consumo e utilização do alimento por insetos, sendo a sua
utilização, como marcador, proposta por Barbehenn (1993).
Entre as gramíneas, as maiores quantidades de Si são
observadas em plantas de arroz (EPSTEIN, 1999), sendo que essas
quantidades são variáveis em função do genótipo e podem chegar a
13,9% da matéria seca em genótipos considerados resistentes a
Chilo suppressalis (Walker) (DJAMIN; PATHAK, 1967). Uma vez que
os insetos não digerem e/ou absorvem o Si da dieta, quanto maior
for a proporção do mineral nos tecidos da planta, menores serão os
valores de digestibilidade aproximada e a eficiência de conversão do
alimento ingerido, o que representa menor valor nutricional do
alimento para esses insetos.
Eventualmente, o inseto pode compensar a baixa qualidade do
alimento ingerindo quantidades maiores, mas para o caso específico
do Si, o aumento da atividade alimentar causa maior desgaste das
mandíbulas, pela ação abrasiva, conforme comentado
anteriormente, prejudicando ainda mais o inseto.
Outro indício dessa baixa qualidade nutricional é o aumento, em
até oito vezes, do canibalismo entre lagartas de S. frugiperda,
quando confinadas em folhas de milho tratado com Si, em relação
àquelas confinadas em milho não tratado (GOUSSAIN et al., 2002).
Esse comportamento costuma ser mais acentuado na presença de
algum tipo de estresse alimentar, como, por exemplo, a escassez de
alimento (RAFFA, 1987; NALIM, 1991).
Lignina
A lignina, polímero de unidades de fenil-propano (monolignóis),
está localizada na lamela média e desempenha papel fundamental
na cimentação das microfibrilas da parede celular, mantendo as
células vegetais unidas entre si (ESTEBAN et al., 2003). As porções
aromáticas dos monolignóis podem apresentar grandes variações
entre diferentes grupos de plantas, como gimnospermas,
angiospermas lenhosas e gramíneas. Além dessas variações, a
heterogeneidade da lignina pode ocorrer também dentro de um
mesmo grupo, em diferentes estádios fenológicos da planta, e até
mesmo em nível subcelular, dentro de um mesmo estádio fenológico
(LEWIS; YAMAMOTO, 1990), sendo que essas diferenças podem
alterar a vulnerabilidade de determinada planta ao ataque de um
inseto, tornando-a mais ou menos resistente a este.
A exemplo do que ocorre com a sílica, a lignina também pode
atuar como barreira física contra o ataque de certos insetos. Em
sorgo, por exemplo, a lignificação e o espessamento das paredes
das células que envolvem o feixe vascular nas folhas jovens
impedem a penetração da larva da mosca Atherigona varia soccata
Rondani nas folhas jovens de cultivares resistentes (BLUM, 1968).
A dureza das estruturas lignificadas pode atuar como deterrente
físico para os insetos e, à semelhança da sílica, provocar o
desgaste das mandíbulas, impedindo ou dificultando a mastigação e
a ingestão dos tecidos dessas plantas, e reduzindo o consumo de
alimento por parte dos herbívoros. Wainhouse et al. (1990)
verificaram que em abeto, com alto teor de lignina, Dendroctonus
micans (Kugelann) tem uma redução na sobrevivência, na taxa de
crescimento e no peso das larvas, sendo o efeito dose-dependente.
Em insetos, esses efeitos são típicos de subnutrição, seja pela baixa
qualidade nutricional do alimento ou pela ingestão insuficiente por
parte do inseto.
De acordo com Swain (1979), citado por Wainhouse et al.
(1990), a lignina não apresenta somente efeitos físicos sobre os
insetos, mas também químicos, por causa de sua ligação às
proteínas e aos carboidratos, reduzindo a disponibilidade de
nutrientes para o inseto e podendo ser diretamente tóxica aos
insetos. A lignina extraída do tegumento de sementes de feijão e
incorporada à dieta artificial de Acanthoscelides obtectus (Say) se
mostrou bastante tóxica às larvas dos primeiros ínstares,
prolongando o período de desenvolvimento e reduzindo a
fecundidade dos adultos emergidos (STAMPOULOS, 1988).
As fortes ligações carbono-carbono entre os monolignóis
tornam a lignina bastante resistente à degradação/decomposição e
existem poucas evidências de que os insetos sejam capazes de
digerir lignina. Mesmo aqueles que o fazem, utilizam
microrganismos que auxiliam na decomposição da molécula,
possibilitando a absorção dos nutrientes pelo inseto. O besouro
Pselactus spadix (Herbst), por exemplo, segundo Oevering et al.
(2003), somente é capaz de digerir lignina se a madeira for pré-
condicionada pela ação degradadora de microrganismos. O método
gravimétrico é o que tem sido predominantemente empregado para
a determinação dos índices de digestibilidade da lignina e,
normalmente, a concentração desse componente nas fezes dos
insetos é bastante elevada em relação a outros componentes
estruturais e em relação à concentração na madeira ingerida
(PITMAN et al., 2003), revelando a indigestibilidade da lignina por
parte dos insetos.
Cerosidade da epiderme
Na maioria das plantas terrestres, a cutícula forma uma camada
cerosa que recobre a parede apical das células epidérmicas de
praticamente todos os órgãos aéreos (JENKS et al., 2002). Essa
camada é composta de um polímero de lipídeos, frequentemente
recoberta por cristais que podem ser variáveis na forma e na
abundância, sendo à ela atribuída a função de proteger a planta da
desidratação (EIGENBRODE; ESPELIE, 1995). Entre os principais
grupos de lipídeos que compõem as ceras das plantas estão os
alcanos, ésteres cerosos, álcoois primários e secundários, cetonas e
ácidos graxos livres e saturados, sendo que a quantidade e a
composição química dos lipídeos epicuticulares e extraíveis podem
variar entre espécies (Figura 3), entre genótipos, dentro de uma
mesma espécie, entre partes de uma mesma planta e, também,
conforme a idade da parte da planta, afetando, diferencialmente, os
seus papéis ecológicos, entre os quais pode ser incluída a interação
com insetos herbívoros (EIGENBRODE; ESPELIE, 1995, JENKS et
al., 2002).
Figura 3. Eletromicrografia de varredura da superfície adaxial de
folhas de Thellungiella halophila (A) e T. parvula (B), mostrando a
morfologia dos cristais lipídicos epicuticulares e a diferença na sua
abundância entre as duas espécies. Barras = 1 mm.
Fonte: Jenks et al. (2002).
Fotos: Mathew Jenks
A cerosidade tem sido relatada por muitos autores como sendo

importante fator de resistência a insetos-praga, em diversas
variedades de plantas cultivadas, pois sua estrutura física dificultaria
a permanência e a manutenção dos insetos sobre essas plantas. No
entanto, essas interações são ainda mais complexas, pois lagartas
de Plutella xylostella (L.) apresentam diferenças comportamentais
(caminhamento, busca e prova) quando expostas às ceras extraídas
de diferentes variedades de Brassica oleracea, ainda que estas
possuam a mesma morfologia superficial (EIGENBRODE; PILLAI,
1998).
Varanda et al. (1992) verificaram que o ácido ursólico extraído
das ceras epicuticulares de Jacaranda decurrens atua como
deterrente alimentar contra o pulgão S. graminum, quando oferecido
em dieta artificial e em altas concentrações. Já em concentrações
menores, o ácido ursólico apresenta efeito tóxico contra S.
graminum, reduzindo a sobrevivência e a fecundidade do mesmo.
Apesar de esses resultados terem pouco valor prático, uma vez que
os pulgões normalmente não ingerem a cera epicuticular das
plantas, eles sugerem que esses lipídeos atuem como aleloquímicos
em relação aos insetos.
Lagartas de Helicoverpa zea (Boddie) alimentadas com dieta
artificial contendo estilo-estigmas de milho, dos quais foram
extraídos os lipídeos epicuticulares, se desenvolvem melhor do que
aquelas alimentadas em dieta contendo estilo-estigmas com os seus
lipídeos epicuticulares (YANG et al., 1992). Da mesma forma,
lagartas de S. frugiperda alimentadas com dieta artificial contendo
folhas de milho, das quais os lipídeos cuticulares foram extraídos, se
desenvolvem melhor do que aquelas criadas em dieta contendo
folhas com os seus lipídeos (YANG et al., 1991). Quando esses
lipídeos extraídos das folhas de milho são adicionados à dieta
artificial merídica, o desenvolvimento de S. frugiperda também é
prejudicado (YANG et al., 1993). Estudos realizados com S.
frugiperda e espécies de amendoim também demonstraram o
mesmo padrão de atividade. Lagartas alimentadas com dieta
contendo folhas de espécies selvagens e cultivadas de amendoim,
sem seus lipídeos cuticulares, apresentaram maior peso e menor
tempo até a pupação e a emergência dos adultos, em relação
àquelas alimentadas com dieta contendo folhas com seus lipídeos
(EIGENBRODE; ESPELIE, 1995).
Shankaranarayana et al. (1980) relatam a extração e o
isolamento de um triterpenoide das ceras epicuticulares de
Santalum album com atividade sobre a mariposa Atteva fabriciella
(Swedrus). Segundo os autores, adultos recém-emergidos de A.
fabriciella alimentados com solução de glicose contendo pequena
quantidade do composto não acasalaram ou ovipositaram. Embora
não se trate de efeito direto sobre a nutrição do inseto, sabe-se que
a fecundidade dos insetos está intimamente relacionada ao seu
estado nutricional.
Apesar de os resultados das pesquisas evidenciarem que as
ceras epicuticulares das plantas apresentam algum efeito tóxico ou
antinutritivo sobre os insetos, de acordo com Eigenbrode e Espelie
(1995) eles ainda não são conclusivos, pois não permitem distinguir
claramente a atividade pós-ingestiva de uma atividade deterrente,
embora, em razão dos resultados apresentados, ficar evidente que a
interação dos insetos com a superfície das plantas, mediada pela
sua cobertura cerosa, não ocorre apenas fisicamente.
A cerosidade pode contribuir indiretamente para o
desenvolvimento dos insetos. Plantas que têm a camada cerosa
reduzida ou ausente estão mais sujeitas ao estresse hídrico,
podendo haver nelas maior perda de água, afetando o inseto
diretamente ou indiretamente pelo aumento na concentração de
algum composto tóxico ou deterrente alimentar.
Pilosidade da epiderme
A pilosidade, representada pela presença de tricomas, é tida
como um dos mais importantes fatores de resistência de plantas,
dada a sua grande variação morfológica e também a diversidade de
maneiras pelas quais pode afetar os insetos. Os tricomas
glandulares, além de constituírem a base mecânica da resistência,
compõem estruturas especializadas em que são sintetizados e
armazenados certos compostos químicos, em especial os voláteis.
Em tomateiros (Lycopersicon spp.), cujo detalhamento das
interações planta–hospedeiro é um dos mais bem estudados entre
plantas cultivadas, predominam dois tipos de tricomas glandulares,
sendo que os do tipo IV apresentam uma única célula formando a
glândula apical e, nos do tipo VI (correspondentes aos tricomas do
tipo A, que ocorrem na espécie selvagem de batata Solanum
berthaultii) a glândula é formada por quatro células. Em ambos os
tipos, as glândulas são sustentadas por pedúnculo multicelular
apoiado sobre base monocelular. Os tricomas do tipo IV apresentam
altos níveis de acil-açúcares na composição química da sua
secreção glandular, que são tóxicos a várias espécies de insetos,
como Macrosiphum euphorbiae (Thomas), Myzus persicae (Sulzer),
Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B, Trialeurodes vaporariorum
(Westwood), H. zea, Spodoptera exigua (Huebner) e Liriomyza trifolii
(Burgess). Os tricomas do tipo VI, por sua vez, estão mais
diretamente envolvidos no processo de captura de pequenos
insetos. Sua secreção glandular é formada por compostos fenólicos,
como rutina e ácido clorogênico, e conjugados de ácido cafeico com
polifenoloxidases e peroxidases. Quando um inseto danifica a
glândula e o seu conteúdo se mistura ocorre a oxidação dos
compostos fenólicos em quinonas, que polimerizam formando
substância pegajosa que cola os apêndices dos insetos,
aprisionando-os às folhas da planta ou obstruindo diretamente o seu
aparelho bucal, impedindo também sua alimentação (KENNEDY,
2003). Além desse efeito mecânico, que impede o inseto de se
alimentar levando-o à morte por inanição, há também uma série de
efeitos pós-ingestivos observados para esses compostos.
Em Lycopersicon hirsutum f. typicum, as glândulas dos tricomas
contêm diversos sesquiterpenos, incluindo γ-elemeno, δ-elemeno,
α-curcumeno, a-humuleno e zingibereno (EIGENBRODE et al.,
1994, KENNEDY, 2003), que são tóxicos às larvas de Leptinotarsa
decemlineata (Say) (CARTER et al., 1989, KENNEDY, 2003). Em L.
hirsutum f. glabratum, as glândulas contêm as metil cetonas 2-
tridecanona e 2-undecanona, que são tóxicas a uma série de
insetos, como H. zea, Keiferia lycopersicella (Walsingham), L.
decemlineata, Manduca sexta (L.) e Spodoptera exigua (Huebner)
(KENNEDY, 2003).
Esses exemplos demonstram que os tricomas apresentam
diversas interações com os insetos, envolvendo tanto fatores
morfológicos como os fatores químicos presentes principalmente
nos exsudatos glandulares.
Causas químicas e a bioecologia e

nutrição dos insetos
As plantas têm desenvolvido certo grau de resistência por meio
da produção de compostos de defesa que podem ser não proteicos,
como antibióticos, alcaloides, terpenos, glucosídeos cianogênicos,
ou proteicos, como as lectinas, arcelinas, vicilinas, sisteminas,
quitinases, glucanases e inibidores enzimáticos (FRANCO et al.,
2002).
Esses compostos podem atuar, basicamente, no
comportamento do inseto, provocando a resistência por antixenose
(não preferência) ou na biologia ou metabolismo do inseto,
provocando a resistência por antibiose.
Um resumo adaptado de Kogan (1986) dos efeitos provocados
por compostos químicos sobre a biologia e o comportamento do
inseto pode ser observado na Tabela 1 (Biotecnologia e resistência
de plantas a insetos).
Fatores antixenóticos
Repelentes
No processo de seleção hospedeira por insetos fitófagos, os
repelentes são os fatores que determinam resposta negativa do
inseto, levando-o a se afastar da planta. Embora nessa etapa inicial
do processo, em muitos casos, a cor do substrato vegetal seja
importante, há outras situações em que essa seleção é mediada
principalmente por substâncias químicas de natureza volátil. Smith
(2005) considera que estímulos visuais e químicos são percebidos
simultaneamente durante a orientação dos insetos para uma planta
hospedeira em potencial.
Para detectar os odores produzidos e emitidos pelas plantas, os
insetos contam com um sistema olfativo formado por células
receptoras presentes em sensilos localizados principalmente nas
antenas, mas também em outros apêndices, como mandíbulas,
tarsos, palpos, ovipositor, etc. (SMITH, 2005). Existe grande
diversidade no número e no arranjo desses sensilos nas antenas
das várias espécies de insetos, o que permite a cada um responder
especificamente a uma dada quantidade e qualidade de odores em
mistura. A maioria das plantas apresenta composição particular de
substâncias voláteis, o que a diferencia das demais para os insetos
fitófagos.
Com base na cromatografia gasosa, acoplada à espectrometria
de massa, tem sido possível revelar que em cada planta ocorre de
30 a 100 compostos voláteis. Assim, segundo Bernays e Chapman
(1994), considerando apenas o ar próximo dos estilos-estigmas
(“cabelos”) do milho, foi possível detectar 30 compostos voláteis,
subindo esse número para 40 quando analisado o ar circundante de
uma flor de girassol.
Apesar dessa grande quantidade de voláteis presentes e da
importância deles no processo de seleção hospedeira, o número de
compostos vegetais comprovadamente repelentes a insetos ainda é
relativamente baixo, podendo incluir como exemplos os
monoterpenos presentes em vapores de resinas de coníferas,
citados como repelentes a escolitídeos (BORDASCH; BERRYMAN,
1977; WERNER, 1995), e os compostos metilsalicilato e mirtenal,
encontrados em diversas gimnospermas como repelentes ao pulgão
Aphis fabae (Scop.) (HARDIE et al., 1994).
O efeito de compostos repelentes presentes em diversas
espécies de plantas possibilita o uso de derivados vegetais no
controle de insetos-praga, especialmente daqueles que atacam
produtos armazenados. Nessa linha, várias pesquisas têm sido
desenvolvidas, destacando-se, entre outros, o pó de folhas de
eucalipto Corymbia citriodora, repelente a Sitophilus zeamais
Motschulsky, A. obtectus e Zabrotes subfasciatus (Bohemann), e o
pó de folhas e frutos de erva-de-santa-maria Chenopodium
ambrosioides, repelente a Sitophilus oryzae (L.), Tribolium
castaneum (Herbst), A. obtectus e Z. subfasciatus (SANTOS et al.,
1984; SU, 1991; NOVO et al., 1997; MAZZONETTO, 2002;
MAZZONETTO; VENDRAMIM, 2003; PROCÓPIO et al., 2003).
Tavares (2006), trabalhando com os compostos p-cimeno e
limoneno, presentes no óleo essencial de Chenopodium
ambrosioides, constatou repelência em relação a S. zeamais, mas
nenhum efeito sobre o comportamento de Rhyzopertha dominica
(F.).
Em termos práticos, entretanto, o uso de repelentes tem ficado
quase que restrito ao controle de mosquitos hematófagos e outros
insetos de importância médica, em que se destacam principalmente
os derivados de citronela (Cymbopogom spp.) (WASUWAT et al.,
1990; SUWONKERD; TANTRARONGROJ, 1994; TAWATSIN et al.,
2001).
Fagodeterrentes
Embora Chapman (1974) tenha sugerido o termo “inibidor de
alimentação” para denominar os aleloquímicos que afetam
negativamente a tomada de alimento pelos insetos, há autores que
dividem esses aleloquímicos em dois grupos – deterrentes de
alimentação e inibidores de alimentação (SMITH, 2005) –, sem que
seja feita clara distinção entre esses dois efeitos. Em princípio, os
deterrentes incluiriam substâncias que impedem a tomada de
alimento, enquanto os inibidores compreenderiam substâncias que
reduzem a alimentação sem, contudo, impedi-la. Schoonhoven
(1982) referiu-se à antifeedant (que, como substantivo, não
apresenta tradução adequada para a língua portuguesa) para
descrever a função desses dois grupos de aleloquímicos. Isman
(2002) usou o termo antifeedant de forma mais restritiva,
considerando, como tal, apenas as substâncias que modificam o
comportamento do inseto, provocando deterrência alimentar pela
ação direta sobre os sensilos periféricos, que chama de “órgãos do
paladar”. Mencionou ainda que para a determinação da acão
antifeedant os bioensaios não devem exceder 6 horas, ou seja,
devem ser concluídos antes que a redução da alimentação possa,
também, refletir os efeitos desta sobre a biologia do inseto. Ainda de
acordo com a definição de Isman (2002), o termo antifeedant exclui
as substâncias que suprimem a alimentação, atuando no sistema
nervoso central após a ingestão e absorção do alimento, bem como
as substâncias que provocam toxicidade subletal ao inseto.
Assim, em razão de a maioria dos trabalhos não fazer a
separação adequada das substâncias que inibem total e
parcialmente a ingestão de alimento e tampouco se essa redução
está ou não relacionada à toxicidade e/ou à ação no sistema
nervoso central do inseto, neste capítulo será adotado o termo
fagodeterrente para incluir os aleloquímicos que inibem total ou
parcialmente a ingestão de alimento pelos insetos.
A ingestão de maior ou menor quantidade de alimento depende
da palatabilidade dos tecidos vegetais e para a percepção dessa
palatabilidade os insetos utilizam-se de receptores gustatórios
localizados nos palpos maxilares e no lábio superior (SMITH, 2005).
A variação nos tipos e no número de receptores gustatórios nas
diferentes espécies de insetos provoca um espectro de respostas
diferenciado. Assim, nos insetos generalistas (oligófagos) o espectro
de respostas é mais amplo do que nos especialistas (monófagos)
(VISSER, 1983). Um sensilo gustatório típico contém receptores
seletivos para fagodeterrentes e outros para fagoestimulantes, tais
como açúcares e aminoácidos (ISMAN, 2002). Ainda de acordo com
esse autor, embora a maioria dos aleloquímicos que inibem a
alimentação o faça pela estimulação de um receptor deterrente, há
outros que bloqueiam ou interferem na percepção dos estimulantes
de alimentação e outros ainda que, atuando em nível de impulsos
elétricos no sistema nervoso, podem impedir o inseto de adquirir
informação gustativa adequada para poder selecionar seu alimento.
É o que acontece com a azadiractina, que, embora tenha a função
de estimular um receptor deterrente em diversas espécies de
insetos, também parece suprimir os receptores de açúcar e de
inositol em várias outras espécies (SCHOONHOVEN, 1988, citado
por KOUL, 2005).
A fagodeterrência provocada por aleloquímicos sobre insetos
ocorre nas mais diversas categorias taxonômicas de plantas, sendo
que os compostos que mais frequentemente causam esse tipo de
efeito são os alcaloides, flavonoides, terpenoides e fenois
(FRAZIER, 1986; SMITH, 2005). Ainda de acordo com Smith (2005),
tais compostos são produzidos e armazenados em paredes
celulares das folhas, vacúolos ou estruturas especializadas, tais
como tricomas e ceras. Segundo Isman (2002), os terpenoides
constituem o grupo químico em que se encontra o maior número,
diversidade e atividade inibidora de fagodeterrentes. Ainda de
acordo com esse autor, os mais bem estudados fagodeterrentes
contra insetos são os triterpenoides, especialmente os limonoides,
entre os quais se incluem a azadiractina, presente no nim
(Azadirachta indica), a toosendanina, presente em cinamomo (Melia
azedarach), a limonina, presente em Citrus spp., e diversos
cardenolídeos, saponinas e witanolídeos em diversas espécies
vegetais. Outros terpenoides fagodeterrentes compreendem vários
tipos de diterpenos e sesquiterpenos. O autor destaca ainda que,
entre os fenois, os fagodeterrentes mais conhecidos incluem as
furanocumarinas e as neolignanas, enquanto para os alcaloides,
esse tipo de ação ocorre entre os indóis e os glicoalcaloides
presentes em solanáceas.
As lectinas, cujos efeitos sobre insetos serão estudados mais
detalhadamente no item Lectinas deste capítulo, também podem
apresentar efeito fagodeterrente, conforme demonstrado por Czapla
et al. (1992), citados por Czapla (1997), ao constatarem redução no
consumo alimentar de lagartas de Ostrinia nubilalis (Huebner)
alimentadas em dietas artificiais contendo lectinas de Triticum
aestivum (WGA) ou de Bauhinia purpurea (BPA), em relação à
dieta-controle. Essa redução de consumo também foi constatada de
forma indireta por meio da produção de honeydew, que foi diminuída
quando a cigarrinha Nilaparvata lugens Stal foi alimentada com dieta
contendo lectina de Galanthus nivalis (GNA) (POWELL et al., 1995).
Por meio da técnica de EPG, é possível verificar que GNA em dieta
artificial altera o comportamento alimentar dessa espécie,
prolongando o período de prova e diminuindo o período de ingestão
(RAO et al., 1998).
Em todos esses casos, a diminuição da alimentação por
insetos, após certo tempo consumindo lectinas, poderia ser devida
aos efeitos deletérios desta no trato digestivo desses insetos, e não
por causa de estímulos recebidos da planta ou da dieta. No entanto,
se o inseto for capaz de detectar a lectina durante a picada de prova
(para insetos sugadores), ele pode ser capaz também de
reconhecer e discriminar plantas contendo ou não a proteína. De
fato, ninfas de N. lugens evitam plantas geneticamente modificadas,
expressando GNA em teste de livre escolha com as plantas-
controle, e esse comportamento é mais pronunciado e mais
rapidamente desenvolvido nas plantas com expressão constitutiva
da lectina, em relação àquelas com expressão tecido-específica
(FOISSAC et al., 2000). Ressalte-se que o efeito das lectinas aos
insetos é espécie-específico, já que enquanto GNA é fagodeterrente
a N. lugens (POWELL et al., 1995), BPA e concanavalina A (lectina
de Canavalia ensiformis), por exemplo, provocam aumento do
consumo de alimento por lagartas de Lacanobia oleracea (L.) nas
primeiras 24 horas de alimentação (FITCHES; GATEHOUSE, 1998).
No que se refere ao emprego para controle de insetos-praga, os
fagodeterrentes podem ser divididos basicamente em dois grupos:
aqueles presentes nas plantas resistentes e aqueles presentes em
plantas usadas como fontes de extratos vegetais. No primeiro caso,
incluem-se as substâncias naturalmente presentes nas plantas
resistentes ou que a elas são transferidas por meio de
melhoramento genético tradicional, como, por exemplo, a rutina
encontrada em soja e que inibe a alimentação de lagartas de
Anticarsia gemmatalis Huebner (HOFFMANN-CAMPO et al., 2006),
bem como os aleloquímicos introduzidos por meio de técnicas de
transgenia, em que se incluem, entre outros, as lectinas
(VENDRAMIM; NISHIKAWA, 2001). Já entre os fagodeterrentes
presentes em plantas fontes de extratos vegetais, destaca-se o
limonoide azadiractina, encontrado em A. indica, que provoca a
inibição da alimentação em um grande número de espécies de
insetos, conforme relatado por diversos autores, entre os quais se
inclui Isman (2006), que, além da azadiractina, relaciona uma série
de outros aleloquímicos presentes em extratos vegetais que atuam
como fagodeterrentes a insetos.
Listas de aleloquímicos fagodeterrentes com as respectivas
espécies de insetos afetadas têm sido mencionadas por diversos
autores (PANDA; KHUSH, 1995; ISMAN, 2002; SMITH, 2005).
Deve-se considerar, ainda, que muitas substâncias químicas
presentes em plantas, além da ação deterrente, podem ter outras
funções. Entre estas, incluem-se, por exemplo, os taninos, de
ocorrência bastante ampla em plantas de diferentes grupos
taxonômicos e que, embora sejam mais citados como inibidores de
crescimento, pelo fato de se ligarem a proteínas e de formar
complexos de difícil digestão (JÃRENO, 1999) podem também atuar
como fagodeterrentes (KAROWE, 1989). Isso também foi verificado
com o gossipol que, além de afetar os pesos larval e pupal, o tempo
de desenvolvimento e a sobrevivência larval, também inibe a
alimentação das lagartas de H. zea (STIPANOVIC et al., 2006).
Esse mesmo efeito do gossipol já tinha sido verificado por Meisner
et al. (1976), ao criar lagartas de Boarmia (Ascotis) selenaria
Schiffermüller com dieta contendo esse aleloquímico. O alcaloide
gramina, deterrente a Rhopalosiphum padi (L.) (ZUNIGA et al.,
1988), também já foi referido como tóxico a essa mesma espécie de
inseto (ZUNIGA; CORCUERA, 1986).
Como mencionado para as lectinas, por ser resultante do
processo de coevolução entre insetos e plantas, a fagodeterrência é
específica. Assim, um mesmo aleloquímico que causa deterrência
para uma espécie pode não afetar ou, mesmo, ser estimulante para
outra espécie. Um dos exemplos mais conhecidos desse caso é o
que ocorre com as cucurbitacinas, presentes em raízes e em frutos
de diversas cucurbitáceas que, embora sejam repelentes a diversos
insetos, como Apis mellifera L. e Vespula sp. (CHAMBLISS; JONES,
1966), são altamente atraentes e fagoestimulantes a várias outras
espécies, entre as quais se incluem os crisomelídeos dos gêneros
Diabrotica e Acalymma (METCALF et al., 1980; EBEN et al., 1997).
Essa característica, aliás, tem possibilitado o uso desses compostos
em iscas contendo inseticidas para o controle dos insetos-praga
atraídos (ARRUDA-GATTI; VENTURA, 2003).
Em outras situações, um composto altamente deterrente a uma
espécie não afeta outras espécies próximas. Como exemplo, cita-se
a azadiractina, cuja atividade fagodeterrente avaliada por meio da
EC50 (concentração efetiva que reduz em 50% a alimentação) em
relação a seis espécies de noctuídeos, mostrou variação de mais de
30 vezes entre a espécie mais sensível (Spodoptera litura (F.)) e a
menos sensível (Actebia fennica (Tauscher)) (ISMAN, 1993). Em
testes para a avaliação da fagodeterrência de uma série de
silfinenos sesquiterpenos, González-Coloma et al. (2002)
encontraram profundas diferenças na atividade dos compostos
individuais em relação a Spodoptera littoralis (Boisduval), L.
decemlineata e cinco espécies de pulgões.
Uma das questões que têm sido levantadas é até que ponto a
prolongada exposição de um inseto a um mesmo aleloquímico pode
alterar a resposta de fagodeterrência. Nesse sentido, Akhtar e
Isman (2004), trabalhando com lagartas de P. xylostella e de
Pseudaletia unipuncta (Haworth) e com adultos de Epilachna
varivestis Mulsant, com extratos de Melia volkensii e de Origanum
vulgare e com aleloquímicos puros (presentes nessas plantas),
constataram que, dependendo da espécie de inseto e do
aleloquímico envolvido, pode haver redução na resposta de
deterrência alimentar e que essa variação de comportamento ocorre
não apenas na comparação de espécies generalistas com
especialistas, mas, também, na comparação entre especialistas.
Casos de perda rápida e total da atividade também têm sido
registrados, como foi verificado com a toosendanina, cuja
fagodeterrência a S. litura foi totalmente suprimida cerca de 4,5
horas após a contínua exposição das lagartas ao referido
aleloquímico (BOMFORD; ISMAN, 1996).
Fatores antibióticos
Os principais efeitos nos insetos decorrentes da ingestão de
alimento contendo compostos que causam antibiose são:
prolongamento e mortalidade das fases imaturas, redução do
tamanho e do peso das fases imatura e adulta, redução da
fecundidade e da fertilidade, redução da longevidade dos adultos,
alteração da razão sexual e ocorrência de pupas e de adultos
defeituosos.
É importante ressaltar, entretanto, que como alguns dos efeitos
resultantes da antibiose também podem ser provocados pela
deterrência alimentar, especialmente se esta se manifestar em alto
grau, pode ser difícil distinguir entre antixenose alimentar
(fagodeterrência) e antibiose.
Para tentar caracterizar o tipo de resistência nesses casos, o
primeiro passo é submeter o inseto a um experimento de
preferência alimentar, comparando a planta-teste com uma planta-
testemunha. Se não houver diferença de consumo entre esses dois
tratamentos, pode-se concluir que os efeitos na biologia são
decorrentes da antibiose, caso contrário, havendo diferença, serão
necessários testes mais específicos empregando índices de
consumo e utilização de alimento (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR,
1981; SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985), e, até mesmo, no caso
de lagartas, por meio da remoção das maxilas em que se situam os
sensilos responsáveis pela percepção do paladar do tecido vegetal
(WALDBAUER; FRAENKEL, 1961). De modo geral, considera-se
que a antibiose estará presente (sem exclusão da fagodeterrência)
quando os insetos apresentarem elevada mortalidade das fases
imaturas, alta porcentagem de deformação e redução de
fecundidade e de fertilidade.
Deve-se mencionar ainda que não existe forte ligação entre
fagodeterrência e a toxicidade provocada por compostos químicos
presentes em plantas, o que sugere que a rejeição comportamental
não é adaptação aos efeitos dos compostos ingeridos, mas
consequência da atividade dos receptores de deterrência com larga
sensibilidade química (KOUL, 2005).
Compostos que provocam efeitos antibióticos estão distribuídos
em diversos gêneros de plantas cultivadas, incluindo grupos
vegetais com diferentes hábitos de crescimento, frutificação e
propagação. Smith (2005), por meio de extensa revisão
bibliográfica, relacionou vários exemplos de plantas nas quais já foi
detectada a presença de compostos antibióticos a insetos-praga de
diferentes ordens. Entre tais plantas, o referido autor incluiu cereais,
forrageiras, hortaliças, frutíferas e outras espécies arbóreas.
Os efeitos antibióticos podem se expressar de forma moderada,
aumentando a duração do período de desenvolvimento, reduzindo o
peso ou diminuindo a longevidade do adulto, ou de forma drástica,
quando provocam a morte do inseto, seja na fase imatura ou no
momento de transformação para as fases de pupa ou adulta. Tais
efeitos são considerados letais, quando ocorrem nos primeiros
estádios da fase imatura, e crônicos, quando a letalidade se verifica
nos estádios mais avançados ou quando o inseto não consegue
emergir das fases de pré-pupa ou pupa (SMITH, 2005).
Com o objetivo de esclarecer os mecanismos de defesa das
plantas contra insetos, Duffey e Stout (1996) fizeram uma revisão
sobre as defesas químicas presentes em tomateiro contra diversos
insetos-praga. Os autores verificaram que essas defesas resultam
de uma série de características químicas interativas que,
simultaneamente, prejudicam a aquisição de nutrientes e intoxicam
os insetos. Assim, o impacto de determinada substância sobre a
fisiologia do inseto depende da identidade e da quantidade da
substância, bem como das identidades e das quantidades de
substâncias que ocorrem simultaneamente, e do ambiente físico-
químico. Durante a aquisição do alimento, o inseto tem que lidar
com todas essas substâncias, bem como com a matriz de
interações simultâneas e sequenciais e, desse modo, o valor
nutritivo do alimento deve ser uma função de todas as substâncias e
das interações destas, sendo que algumas reações assumem maior
importância do que outras. Um exemplo é a 2-undecanona, que
ocorre conjuntamente com a 2-tridecanona nas glândulas dos
tricomas no tomateiro L. hirsutum f. glabratum e atua como
sinergista desta, potencializando a sua toxicidade a insetos
(KENNEDY, 2003). Além disso, Felton (1996) argumenta que o
desempenho de um herbívoro alimentando-se do seu hospedeiro
não depende somente da quantidade, mas também da qualidade
das proteínas que ele contém. A qualidade das proteínas poderia
ser alterada não somente pelas variações genéticas inter e
intraespecíficas, mas também por outros fitoquímicos que são
ingeridos juntamente com as proteínas, como os agentes
alquilantes, por exemplo. Em outras palavras, o valor nutricional de
uma proteína não é o seu valor em si, mas aquele obtido na mistura
natural (DUFFEY; STOUT, 1996).
Os agentes alquilantes derivados de plantas são
estruturalmente muito diversos (quinonas, compostos fenólicos,
aldeídos, alcaloides pirrolizidinas, lactonas sesquiterpenos,
isotiocianatos, entre outros) e formam ligações covalentes com as
extremidades da cadeia de aminoácidos, denaturando de forma
irreversível a proteína e limitando a utilização dos aminoácidos por
parte do herbívoro (DUFFEY; STOUT, 1996; FELTON, 1996;
FELTON; DUFFEY, 1991). Quando o conteúdo glandular de um
tricoma, por exemplo, é descarregado e misturado (o que ocorre em
larga escala por ocasião da alimentação de um inseto mastigador),
as quinonas resultantes da ação das polifenoloxidases sobre os
compostos fenólicos (DUFFEY; STOUT, 1996; FELTON, 1996) nem
sempre polimerizam, situação em que essas quinonas podem ser
diretamente tóxicas aos insetos, ou então, podem reagir com as
proteínas da planta, alquilando-as e reduzindo ou eliminando o seu
valor nutritivo para o inseto (KENNEDY, 2003).
Embora as peroxidases oxidem os mono e os diidroxifenois
diferentemente das polifenoloxidases, os efeitos sobre as proteínas
da dieta são essencialmente os mesmos dentro do contexto aqui
desenvolvido (DUFFEY; STOUT, 1996). Os produtos secundários
dessas reações enzimáticas podem incluir espécies reativas de
oxigênio, como peróxido de hidrogênio, radical hidroxil e radical
superóxido, que podem denaturar proteínas e alterar a sua
digestibilidade (FELTON, 1996). Proteínas alquiladas promovem a
redução do crescimento de Pseudoplusia includens (Walker) quando
fornecidas em dieta artificial e, em alguns casos, polifenoloxidases e
peroxidases podem permanecer ativas no trato digestivo de H. zea.
Em soja, o peróxido de hidrogênio, que é produzido em larga escala
imediatamente após um dano ocasionado aos tecidos, induz à
rápida ligação cruzada entre proteínas preexistentes das paredes
celulares, mediada pelas peroxidases. Essa ligação entre as
proteínas estruturais de paredes celulares adjacentes leva ao
fortalecimento das paredes e à insolubilização das proteínas,
tornando-as refratárias às enzimas digestivas dos herbívoros
(FELTON, 1996).
Conforme mencionado, um fator muito importante para se
contextualizar o impacto de determinada substância sobre a
fisiologia do inseto é o ambiente físico-químico, representado pelo
fluido digestivo do inseto, em que o pH do intestino afeta
profundamente a atividade das enzimas oxidativas e das reações
químicas resultantes (DUFFEY; STOUT, 1996). A maioria das
lagartas de Noctuidae apresenta o pH do trato digestivo bastante
alcalino (ao redor de 8,0 para H. zea e S. exigua) (FELTON;
DUFFEY, 1991), o que também favorece a oxidação do ácido
clorogênico em quinonas e a produção de radicais livres e espécies
reativas de hidrogênio (FELTON; DUFFEY, 1991; DUFFEY; STOUT,
1996), pois em meio alcalino as aminas (livres e das proteínas)
geralmente estão na forma -NH2, que é facilmente alquilada
(DUFFEY; STOUT, 1996). No entanto, para M. sexta, que apresenta
o pH ainda mais alto (ao redor de 9,7), a alcalinidade e a
detergência do trato digestivo podem minimizar os efeitos
antinutritivos dos fenólicos oxidados. A solubilidade das proteínas
foliares do tomateiro é significativamente maior em pH de 9,7 e esse
aumento na solubilidade poderia compensar as perdas na
disponibilidade dos aminoácidos causadas pela ligação do ácido
clorogênico (FELTON; DUFFEY, 1991). Já o besouro L.
decemlineata, que se alimenta de folhas de batata e que também
possui tricomas glandulares com ácido clorogênico e enzimas
oxidativas, apresenta fluido digestivo ácido, condição em que
mesmo que o ácido clorogênico seja alquilado seu efeito é
irrelevante, pois a maioria das aminas se encontra na forma não
alquilável. O meio ácido também desfavorece a produção de
espécies reativas de oxigênio e de radicais livres orgânicos
(DUFFEY; STOUT, 1996).
Duffey e Stout (1996) sugerem uma categorização do modo de
ação de produtos naturais de plantas contra insetos herbívoros,
considerando que toxinas são substâncias que prejudicam
diretamente um tecido vivo ou um processo interno do inseto;
antidigestivos são substâncias que limitam a taxa de conversão
enzimática do alimento ingerido; e antinutrientes são substâncias
que limitam a utilização do alimento pela alteração da
disponibilidade física ou da identidade química deste. Considerando
essas definições, a alquilação de proteínas não atua como redutor
da digestibilidade do inseto. A alquilação de uma proteína reduz, de
fato, seu valor nutritivo, mas o faz prevenindo a assimilação da
proteína digerida, o que implica que o efeito seja causado por
toxicidade (produção de espécies reativas) e/ou antinutrição
(redução na disponibilidade dos aminoácidos). A digestibilidade das
proteínas alquiladas é, na verdade, aumentada, e esse aumento
provavelmente se deve à alteração na conformação da proteína,
levando à maior exposição aos sítios-alvo da tripsina. Isso não
exclui o fato de que as lisinas ou histidinas alquiladas não possam
ser atacadas pela tripsina, mas o efeito continua não sendo uma
redução na digestibilidade.
Biotecnologia e resistência de plantas
a insetos
Os recentes avanços obtidos na área de biotecnologia
permitiram a identificação de genes, a caracterização das suas
funções e a clonagem, contribuindo em muito para a área de
Resistência de Plantas a Insetos. Apesar de o melhoramento
clássico, feito por meio de cruzamentos entre variedades resistentes
e suscetíveis e baseado nos fundamentos da genética mendeliana,
ainda ser de grande importância principalmente nos países em
desenvolvimento, a biotecnologia protagonizou uma grande
revolução na forma de obtenção e de avaliação de cultivares
resistentes a insetos, cujas principais vantagens são a introdução
específica do gene de interesse na planta, a inserção de genes
oriundos de organismos filogeneticamente não relacionados, o
controle do nível de expressão gênica e a possibilidade de detecção
da expressão antes mesmo da maturação da planta. Assim, tornou-
se possível inserir em plantas cultivadas novos genes responsáveis
pela expressão de fatores de resistência ou, então, aumentar o nível
de expressão de fatores já existentes na planta (VENDRAMIM;
NISHIKAWA, 2001).
Apesar de alguns compostos secundários como alcaloides,
esteroides, ésteres fenólicos, terpenoides, glicosídeos cianogênicos,
glicosinolatos, saponinas, flavonoides, piretrinas e aminoácidos não
proteicos serem de grande importância na proteção de plantas
contra pragas, sua utilização no contexto da biotecnologia é
bastante limitada. Por resultarem de processos biossintéticos
complexos, com vias metabólicas que podem ter diversas enzimas
envolvidas, esses tipos de compostos são difíceis de ser inseridos
em plantas, além de normalmente acarretarem um custo metabólico
para a própria planta (SHARMA et al., 2000). Nesse sentido, as
proteínas apresentam grande vantagem em relação aos
fitoquímicos, pois cada proteína é codificada por um único gene, que
pode ser isolado e inserido em plantas para aumentar sua
resistência a insetos-praga (CONSTABEL, 2000).
A tecnologia disponível atualmente já permite transformar
geneticamente plantas para expressarem peroxidases (DOWD;
LAGRIMINI, 1997), quitinases (KRAMER et al., 1997), colesterol
oxidases (GREENPLATE et al., 1995; PURCELL, 1997), peptídeos
do veneno de escorpiões (BARTON; MILLER, 1991, citados por
SHARMA et al., 2000; WANG et al., 2005) e proteínas oriundas de
parasitoides (MAITI et al., 2003), mas as pesquisas têm se
concentrado em duas frentes básicas: incorporação de genes
bacterianos (principalmente os codificadores das δ-endotoxinas de
Bacillus thuringiensis, as chamadas proteínas Cry), e incorporação
de genes de plantas codificadores de proteínas que interferem no
metabolismo de proteínas e de carboidratos (principalmente lectinas
e inibidores de proteases e amilases) (BERNAL et al., 2004).
Discussões acerca das vantagens e desvantagens de plantas
transgênicas, ou de cada tipo de transformação, não fazem parte do
escopo deste capítulo, mas as proteínas derivadas de plantas, por
serem componentes que normalmente são utilizados para a
alimentação humana e de animais, são tidas como estratégias mais
seguras para o controle de insetos-praga, do ponto de vista da
segurança alimentar (VILA et al., 2005). Além disso, essa
resistência baseada em genes oriundos de plantas, por não
apresentar toxicidade aguda, como a das proteínas de B.
thuringiensis, tem tido maior aceitação no contexto do Manejo
Integrado de Pragas. Os efeitos subletais ou crônicos, normalmente
verificados, como a redução no crescimento e o atraso no
desenvolvimento, permitem o seu uso conjunto com o controle
biológico.
Lectinas
As lectinas são proteínas de origem não imune, capazes de se
ligar reversível e especificamente a carboidratos, glicoproteínas e
substâncias que contenham açúcar (podendo aglutinar células e
glicoconjugados), sem alterar a estrutura covalente de nenhum
ligante glicosil (PEUMANS; Van DAMME, 1995). Essas proteínas
estão presentes em diversos grupos de organismos, como animais,
plantas, fungos, bactérias, algas, protozoários e até em vírus, sendo
especialmente abundantes em sementes de cereais e em
leguminosas (CONSTABEL, 2000).
Lectinas oriundas de plantas têm se mostrado tóxicas a uma
série de insetos das ordens Coleoptera, Diptera, Hemiptera,
Hymenoptera e Lepidoptera (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002),
sendo que a toxicidade das lectinas a insetos parece ser espécie-
específica, não podendo o seu efeito ser generalizado. A lectina de
Sphenostylis stenocarpa, por exemplo, afeta o desenvolvimento de
Callosobruchus maculatus (F.) à concentração de 0,2% na dieta do
inseto, mas para Maruca vitrata (F.) isso só ocorre a 35%. O mesmo
pode ser observado com espécies de insetos próximas. A lectina de
Triticum aestivum (WGA) é tóxica a Brevicoryne brassicae (L.)
(COLE, 1994), mas não a Acyrthosiphon pisum (Harris) (RAHBÉ;
FEBVAY, 1993).
Diversos autores têm afirmado que o mecanismo de ação tóxica
das lectinas contra insetos ainda não está completamente
esclarecido, mas os parâmetros mais utilizados para medir os seus
efeitos (sobrevivência, fecundidade, fertilidade, consumo alimentar,
tamanho, peso, cor e duração do período de desenvolvimento, entre
outros) em insetos alimentados experimentalmente com
hospedeiros naturais, ou em dietas artificiais contendo lectinas,
fornecem indícios típicos de má nutrição.
Essa questão é bastante complexa, pois as lectinas podem
apresentar vasta gama de efeitos no organismo dos insetos (Figura
4), pela também complexa fisiologia do organismo.
Figura 4. Espectro de atividades biológicas de lectinas de plantas
em insetos.
Fonte: Vasconcelos e Oliveira (2004).
Mesmo com essa multiplicidade de efeitos, os dois pré-

requisitos básicos para a toxicidade das lectinas parecem ser a
resistência à digestão pelas enzimas proteolíticas e a capacidade de
se ligar a glicoconjugados, em algum ponto do intestino do inseto,
ainda que não sejam os únicos.
Harper et al. (1995) investigaram a toxicidade de 38 lectinas
contra O. nubilalis e Diabrotica virgifera virgifera Le Conte,
verificando que todas as lectinas que provocaram mortalidade ou
prejudicaram o desenvolvimento dos insetos exibiram forte ligação
às proteínas do intestino médio, mas nem todas as lectinas que se
ligaram às proteínas foram tóxicas. Os autores, no entanto,
utilizaram a técnica western blot, em que a desestruturação das
membranas pode expor sítios de ligação às lectinas, que não
estariam expostos em insetos vivos alimentados com as lectinas.
Powell et al. (1998) utilizaram técnicas imuno-histoquímicas para
detectar a ligação da lectina de Galanthus nivalis (GNA) no intestino
de Nilaparvata lugens (Stål). Desse modo, secções transversais do
inseto alimentado em dieta contendo GNA são incubadas com
anticorpos marcados, preservando a estrutura do tecido e
detectando sítios de ligação potencialmente ativos in vivo. Uma
combinação dessas duas técnicas foi usada por Bandyopadhyay et
al. (2001) para identificar os receptores da lectina de Allium sativum
(ASAL) nas células do intestino médio de Dysdercus cingulatus (F.)
e Lipaphis erysimi (Kaltenbach) que revelaram ser resíduos de
carboidratos das proteínas das vesículas de células epiteliais. No
intestino médio de N. lugens, em que GNA se liga fortemente,
causando efeitos tóxicos, o glicopeptídeo ferritina atua como o sítio
de ligação mais abundante para a lectina (DU et al., 2000).
Embora nem todas as lectinas que se ligam às proteínas
apresentem efeito tóxico, Zhu-Salzman et al. (1998) verificaram a
ocorrência de correlação entre a atividade inseticida, a ligação e a
resistência à proteólise da lectina de Griffonia simplicifolia (GSII) em
C. maculatus, sendo que, posteriormente, Zhu-Salzman e Salzman
(2001) comprovaram que a atividade de ligação da GSII e a sua
resistência à proteólise, embora contribuam para a eficiência da
lectina, constituem atividades independentes.
Dependendo da especificidade de certo monossacarídeo, a
lectina se ligará seletivamente a este. Assim, as lectinas podem
promover numerosos efeitos fisiológicos e influenciar drasticamente
a nutrição do inseto, por meio de alterações nas funções de
digestão, absorção, proteção e secreção do sistema digestivo,
resultantes das seguintes possíveis ligações das lectinas: com
enzimas digestivas glicosiladas, inativando-as; com a quitina ou com
glicoconjugados da matriz peritrófica, provocando o rompimento
desta; com glicoconjugados expostos na superfície das células
epiteliais do intestino médio, causando a desestruturação deste;
com proteínas glicosiladas da própria planta, impedindo a sua
digestão; e com receptores da superfície de microrganismos do
intestino do inseto, alterando a composição da flora intestinal.
Além do efeito deterrente alimentar das lectinas sobre insetos,
reduzindo o consumo de alimento (ver item Fatores antibióticos), as
lectinas apresentam baixo valor nutricional inato, uma vez que
possuem conteúdo muito reduzido de cisteína e não apresentam
metionina (LAJOLO; GENOVESE, 2002), sendo este último um dos
dez aminoácidos essenciais, a partir dos quais os demais são
sintetizados (PARRA, 2001) e, portanto, de extrema importância na
nutrição dos insetos.
Além disso, e apesar de as lectinas formarem um grupo de
proteínas bastante heterogêneo, elas têm em comum certa
similaridade estrutural e mesma capacidade de não serem
degradadas por enzimas digestivas proteolíticas.
Isso foi demonstrado por diversos autores, entre os quais se
incluem Powell et al. (1998) que, investigando a atividade
proteolítica de GNA no intestino médio e no honeydew de N. lugens,
alimentada em dieta artificial contendo a lectina, não encontraram
indícios dessa atividade, concluindo que GNA é resistente à
proteólise. Isso até poderia ser esperado com insetos sugadores de
seiva que apresentam níveis muito baixos de proteases. No entanto,
também com lepidópteros que apresentam alta atividade de
proteases (FOISSAC et al., 2000) isso foi constatado, como, por
exemplo, com lagartas de Lacanobia oleracea L., que alimentadas
com plantas geneticamente modificadas, expressando GNA,
apresentaram essa lectina nas fezes (FITCHES; GATEHOUSE,
1998), indicando que GNA pode passar intacta pelo trato digestivo
do inseto.
Ao se ligarem às enzimas digestivas glicosiladas, as lectinas
podem interferir na função enzimática do inseto, desestabilizando
seu metabolismo (VASCONCELOS; OLIVEIRA, 2004). Essa ligação,
com a consequente perda da atividade da enzima, pode explicar
pelo menos em parte a resistência das próprias lectinas à proteólise.
O principal mecanismo de resistência de N. lugens a inseticidas
envolve a produção de esterases glicosiladas em níveis elevados,
sendo que GNA e as lectinas de Maackia amurensis (MAA) e
Diffenbachia sequina (DSA) possuem capacidade de se ligar à
manose dessas enzimas, fornecendo alternativa no controle dessa
praga (VASCONCELOS; OLIVEIRA, 2004). Assim, plantas
geneticamente modificadas que expressassem tais lectinas
poderiam atuar sinergisticamente, inibindo a atividade das enzimas
e aumentando a suscetibilidade da praga aos inseticidas.
Mesmo sem se ligar diretamente às enzimas do inseto, as
lectinas podem, pela sua ligação a outros sítios-alvo, alterar a
atividade enzimática normal. Blakemore et al. (1995) verificaram
aumento da secreção de tripsina no intestino de larvas de Stomoxys
calcitrans (L.) provocado por WGA. Similarmente, GNA e Con A
provocam aumento da atividade de aminopeptidase nas
microvilosidades das células do intestino médio de lagartas de L.
oleracea, nas primeiras 24 horas de ingestão (FITCHES;
GATEHOUSE, 1998).
Os relatos da atividade das lectinas sobre enzimas digestivas,
no entanto, devem ser apreciados com bastante cuidado, pois a
maioria dos ensaios é feita com homogeneizados de tecidos do
intestino médio, sendo que enzimas intracelulares e enzimas
exógenas podem estar presentes (GILLOT, 2005).
Outro tipo de efeito das lectinas é o que ocorre sobre a matriz
peritrófica dos insetos, que separa o alimento e o epitélio do
intestino dos insetos. Essa matriz é composta por uma rede de
quitina e proteínas, sendo que algumas dessas proteínas são
altamente glicosiladas (GILLOT, 2005), proporcionando sítios de
ligação para diversas lectinas. A quitina, por sua vez, é um
biopolímero de unidades de N-acetil-D-glucosamina (GlcNac),
ligadas entre si, sendo que as lectinas com afinidade à GlcNac (e
em alguns casos, à manose e N-acetil-D-galactosamina) são
capazes de se ligar à quitina e, consequentemente, à matriz
peritrófica dos insetos (RAIKHEL et al., 1993). GSII, WGA e as
lectinas de Amaranthus caudatus (ACA), Bandeiraea simplicifolia
(BSA), Phytolacca americana (PAA) e Talisia esculenta (TEL) são
específicas à GlcNac (VASCONCELOS; OLIVEIRA, 2004) e a sua
ligação à quitina na matriz peritrófica parece ser a principal causa da
toxicidade dessas lectinas aos insetos.
BPA e WGA provocaram o rompimento da matriz peritrófica de
O. nubilalis 24 horas após sua ingestão, sendo possível a
visualização de poros na região anterior, aumentando,
progressivamente, em direção à região posterior, até a completa
ausência da matriz, após 72 horas da ingestão (CZAPLA et al.,
1992, citados por CZAPLA, 1997), o que pode causar sérias
consequências para o inseto, pois, além de impedir a ação abrasiva
do alimento contra as células epiteliais, a matriz também aumenta a
eficiência da digestão pela criação dos espaços endo e
ectoperitróficos (GILLOT, 2005).
O efeito das lectinas sobre as células epiteliais do intestino
médio dos insetos também tem sido pesquisado. Esse efeito ocorre
por que essas células do trato digestivo, cujas microvilosidades
aumentam a área de contato do órgão com o alimento, têm suas
membranas constituídas principalmente por glicoproteínas, o que
torna a superfície luminal do intestino literalmente envolta por sítios
potenciais de ligação às lectinas presentes na dieta do inseto
(PEUMANS; Van DAMME, 1995). Nos insetos em que a matriz
peritrófica tenha sido danificada, ou nas espécies em que não
ocorra, não existe nenhuma barreira de proteção contra a ação
dessas proteínas.
A ligação das lectinas ao epitélio intestinal é frequentemente
acompanhada do rompimento das microvilosidades e da
desorganização das principais células absortivas, causando a
redução na área da superfície de absorção, com consequente
redução na absorção dos nutrientes (VASCONCELOS; OLIVEIRA,
2004). Powell et al. (1998) verificaram que a alimentação com dieta
artificial contendo GNA provoca o rompimento do epitélio do
intestino médio em adultos de N. lugens. Os insetos alimentados
com GNA ainda apresentam deformação e rompimento das
microvilosidades, com grandes lacunas entre estas, além de células
epiteliais com o citosol de aspecto granular e com poucas
mitocôndrias. Além da destruição das células pela sua ligação direta
às lectinas, estas podem interferir no funcionamento normal do
intestino do inseto. Assim, quando administrada cronicamente, Con
A provocou a hipertrofia do intestino de lagartas de L. oleracea, com
aumento do peso médio do intestino em relação ao peso total do
inseto. A exemplo do que ocorre com alguns tipos celulares de
mamíferos, Con A atua como agente mitogênico no intestino de L.
oleracea (FITCHES; GATEHOUSE, 1998).
Após destruir o epitélio intestinal, as lectinas também podem
atingir a hemocele e afetar outros órgãos do inseto, sendo que a
presença de GNA na hemolinfa, nos ovaríolos e no corpo gorduroso
de N. lugens é atribuída à destruição das microvilosidades das
células intestinais (POWELL et al., 1998). GNA e Con A também
podem ser encontradas no intestino, na hemolinfa e nos túbulos de
Malpighi de lagartas de L. oleracea alimentadas com dietas artificiais
contendo essas lectinas, mostrando que a ligação às glicoproteínas
localizadas ao longo do trato digestivo do inseto pode levar à sua
internalização, produzindo efeitos sistêmicos no organismo do inseto
(FITCHES et al., 2001). De acordo com Vasconcelos e Oliveira
(2004), a lectina pode ser internalizada por endocitose e liberada no
espaço intracelular, sendo transportada por todo o organismo,
ocasionando efeitos sistêmicos deletérios nos tecidos internos.
O efeito das lectinas sobre as proteínas do alimento e sobre a
flora intestinal dos insetos, embora não tenha sido documentado na
literatura, é possível de acontecer em razão da ligação potencial das
lectinas a outras proteínas glicosiladas do alimento, impedindo ou
prejudicando sua digestão pelo inseto (CZAPLA, 1997). Ainda, as
lectinas podem se ligar a receptores da superfície celular de
microrganismos integrantes da flora intestinal dos insetos, ou por
efeitos indiretos interferir na sua biologia, estrutura e dinâmica
populacional.
Algumas lectinas também apresentam atividade citotóxica por
causa de um sítio catalítico que, independentemente do sítio de
ligação ao carboidrato, age intracelularmente, clivando uma ponte
N-glicosídica na adenosina do rRNA. Assim, essas lectinas são
capazes de inativar os ribossomos de praticamente todos os
organismos eucariontes, interrompendo a síntese proteica das
células e levando-as à morte (PEUMANS; Van DAMME, 1995;
CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Essas chamadas proteínas
inativadoras de ribossomos já foram isoladas de várias plantas
diferentes, como Abrus precatorius, Adenia digitata, Adenia
volkensii, Eranthis hyemalis, Iris hollandica, Phoradendron
californicum, Polygonatum multiflorum, Ricinus communis,
Sambucus ebulus, Sambucus nigra e Viscum album (CARLINI;
GROSSI-DE-SÁ, 2002).
Conforme visto, as lectinas pertencem a um grupo de proteínas
bastante heterogêneo. Em feijoeiro-comum, a família das lectinas
inclui também outras proteínas, como os inibidores de α-amilases
(ver item Inibidores enzimáticos) e as arcelinas, sendo todas essas
proteínas codificadas por genes localizados em um único locus no
genoma do feijoeiro (CHRISPEELS, 1997).
As arcelinas, que ocorrem em acessos selvagens de P. vulgaris
e são representadas por sete diferentes isoformas conhecidas,
chegam a compor de 30% a 50% das proteínas das sementes
(CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Genótipos contendo arcelina têm
se mostrado resistentes a certas espécies de bruquídeos
(MAZZANETTO; VENDRAMIM, 2002; GUZZO et al., 2006; GUZZO
et al., 2007) e, apesar de o mecanismo de ação ainda não estar
completamente esclarecido, as arcelinas são tidas como “lectinas
fracas”, por causa de algumas deleções ou substituições de
aminoácidos essenciais no seu sítio ativo (CHRISPEELS, 1997;
CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Caso as arcelinas se comportem
como lectinas, elas podem ter sobre os insetos os mesmos efeitos
relatados anteriormente para essas proteínas.
Inibidores enzimáticos
Os insetos fitófagos utilizam enzimas digestivas como
proteinases, amilases, lipases, glicosidases e fosfatases para
processar o alimento ingerido e, desse modo, obter os nutrientes
necessários para seu metabolismo. Ao longo do processo evolutivo,
as plantas têm se adaptado utilizando diversos mecanismos de
defesa, entre os quais se inclui a produção de inibidores de enzimas
digestivas dos insetos. Esses inibidores, atuando no processo
digestivo, impedem muitas vezes que compostos orgânicos
complexos sejam degradados em substâncias mais simples e
facilmente absorvíveis pelo organismo, como aminoácidos,
monossacarídeos, ácidos graxos, etc. Assim, a presença desses
inibidores pode ser importante mecanismo de resistência a insetos.
Esses compostos, entretanto, nem sempre estão presentes em
plantas de interesse comercial ou, se presentes, nem sempre
ocorrem em níveis suficientes para conferir resistência. Esse
problema pode ser contornado pela utilização das técnicas de
biologia molecular que permitem transferir para as plantas cultivadas
os genes responsáveis pela expressão desses inibidores.
Atualmente, os dois grupos de inibidores enzimáticos mais
importantes e que têm sido extensivamente estudados para uso nos
programas de melhoramento por transgenia são os inibidores de
protease e os inibidores de α-amilases que inibem, respectivamente,
as proteases e as α-amilases digestivas no intestino dos insetos, e
que têm importante função na digestão de proteínas e de amidos
(CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002; LAJOLO; GENOVEVE, 2002).
Inibidores de proteases
As proteases de insetos compõem um grupo de enzimas
responsáveis pela hidrólise sequencial das proteínas (presentes no
alimento ingerido) em oligômeros, dímeros e monômeros, no interior
do seu trato digestivo (REECK et al., 1997), pela clivagem das
ligações peptídicas (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Os inibidores
de proteases (IPs), também de natureza proteica, formam
complexos de alta afinidade com as proteases, inibindo a atividade
hidrolítica destas (OUTCHKOUROV et al., 2004) e, embora se
observe um uso bastante indiscriminado dos termos, originalmente
as “proteinases” se referem apenas às endopeptidases (enzimas
que hidrolisam ligações peptídicas internas), sendo que as
“proteases” incluem tanto as endopeptidases quanto as
exopeptidases (hidrolisam ligações N-terminais ou C-terminais)
(RYAN, 1990).
De acordo com o aminoácido presente no seu sítio ativo, as
endopeptidases são classificadas como serino-proteinases
(contendo serina ou histidina), cisteíno-proteinases (contendo
cisteína), asparto-proteinases (contendo um grupo aspartato) ou
métalo-proteinases (contendo um íon metálico) (BOULTER, 1993;
CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Os IPs são agrupados em pelo
menos 24 famílias distintas (RYAN, 1990; REECK et al., 1997),
sendo que destas, pelo menos nove contêm representantes
encontrados em tecidos de plantas: família do inibidor de tripsina de
soja Kunitz; família do inibidor Bowman-Birk; família do inibidor de
batata I; família do inibidor de batata II; família do inibidor de
abóbora; família do inibidor de tripsina de cevada; família da
cistatina (inibidor de cisteíno-proteinase); família do inibidor de
carboxipeptidase de batata e família do inibidor bifuncional de milho
Ragi I-2. Em geral, os IPs de uma mesma família apresentam certa
especificidade a uma dada classe de proteinases.
Apesar dos relatos de que os IPs possam afetar também o
balanço hídrico, a muda e a regulação enzimática e hormonal dos
insetos (BOULTER, 1993), e de o seu mecanismo de ação não estar
completamente elucidado, o principal efeito parece estar relacionado
à nutrição dos insetos, interferindo nos processos digestivos. Em C.
maculatus, a suplementação nutricional com metionina é capaz de
superar os efeitos da ingestão do inibidor de tripsina de caupi pelo
inseto (GATEHOUSE; BOULTER, 1983). Além da mortalidade,
insetos submetidos a dietas contendo IPs apresentam retardo no
crescimento e no desenvolvimento e redução no peso dos
indivíduos (USSUF et al., 2001). Ainda assim, esses efeitos são
muito mais complexos do que a mera redução da atividade
hidrolítica das proteases digestivas (RYAN, 1990).
Tem sido observado que certos IPs apresentam ação
fagodeterrente, como é o caso de estefina A e equistatina que,
quando expressos em folhas de batata, são fortes deterrentes
contra Frankliniella occidentalis (Pergande), sendo os efeitos tempo
e concentração dependentes. O mecanismo pelo qual a presença
desses IPs afeta o comportamento de F. occidentalis, no entanto,
provavelmente utilize uma via sinalizadora completamente diferente
das já bem conhecidas vias olfatória e gustatória (OUTCHKOUROV
et al., 2004).
Em mamíferos, um peptídeo-monitor é secretado no intestino e
a sua degradação por tripsinas regula a liberação de outro hormônio
polipeptídeo chamado colecistoquinina, cujas formas ativas,
processadas proteoliticamente e liberadas na corrente sanguínea,
inibem as secreções pancreáticas e aumentam o apetite, entre
outros efeitos. Assim, a presença de inibidores de tripsina e de
outras proteases interfere na degradação normal do peptídeo-
monitor, podendo provocar hipersecreção pancreática crônica e
sensação de saciedade, que podem ter como consequência jejum
prolongado e, eventualmente, levar à morte. Embora os insetos
tenham fisiologia completamente diferente da citada, e a presença
de colecistoquinina não tenha sido relatada no grupo (RYAN, 1990),
já se sabe que outros hormônios modulam a secreção de proteases,
sendo esperado que mecanismos semelhantes determinem a
resposta comportamental de F. occidentalis aos IPs
(OUTCHKOUROV et al., 2004).
Efeito deterrente também foi observado com fragmentos de IP
de sementes de ervilha com atividade antiquimotripsina, que
provocaram interrupção da alimentação em Acyrthosiphon pisum
(Harris) (RAHBÉ et al., 2003). No entanto, de modo geral, os afídeos
são insensíveis a diversos tipos de IPs, pois se alimentam da seiva
retirada diretamente do floema e que contém altos níveis de
aminoácidos livres, sendo portanto pouco dependentes de
proteases para suprir suas exigências nutricionais. O fato de um IP
com atividade antiquimotripsina causar deterrência a A. pisum e de
não ter sido verificada atividade de quimotripsinas no intestino desse
inseto (RAHBÉ et al., 2003) reforça a tese de que o mecanismo de
saciedade dos insetos seja regulado por algum hormônio, o que
explicaria a deterrência observada.
A digestão dos IPs no trato digestivo dos insetos pode afetar
sua eficiência (OUTCHKOUROV et al., 2004), sendo que, a exemplo
de outras proteínas ativas, cujos alvos de ação estejam no intestino,
os IPs ativos contra insetos apresentam intrinsecamente uma
relativa resistência à digestão pelas enzimas proteolíticas destes.
Assim, a exemplo do que foi detalhado para as lectinas, a baixa
digestibilidade dos IPs também faz com que eles contribuam muito
pouco para suprir as exigências nutricionais dos insetos.
Em alguns órgãos vegetais de armazenamento, como
tubérculos e sementes, os IPs podem corresponder a até 10% do
total proteico (USSUF et al., 2001). Em grãos de feijão, apesar de os
inibidores de tripsina comporem somente cerca de 2,5% do total de
proteínas, esse valor corresponde a 32% e 40% do seu teor de
cistina em Phaseolus lunatus e P. vulgaris, respectivamente. Dessa
forma, a resistência à proteólise apresentada pelos inibidores de
tripsina faz com que o alto teor de cistina não possa ser aproveitado
pelos insetos, problema que se agrava ainda mais em alimentos
pobres em aminoácidos sulfurados, como, por exemplo, as
leguminosas (LAJOLO; GENOVESE, 2002).
O efeito dos inibidores sobre as proteases dos insetos ocorre
quando, em contato com essas enzimas, esses inibidores se ligam
ao seu sítio ativo de forma praticamente irreversível, formando um
complexo com constante de dissociação muito baixa e bloqueando o
sítio ativo. Dessa forma, o inibidor atua como pseudosubstrato para
a enzima, imitando o substrato original, mas não permitindo a
clivagem da ligação peptídica. Muitas vezes, a enzima consegue
hidrolisar o inibidor, mas por causa da conformação do sítio de
ligação, o inibidor na forma hidrolisada é capaz de se manter ligado
à enzima, da mesma maneira que faria na sua forma não hidrolisada
(LAWRENCE; KOUNDAL, 2002). Ao impedir o funcionamento
normal das proteases, os IPs dificultam a digestão de proteínas por
parte do inseto. Isso provoca deficiência de aminoácidos, tornando
os insetos subnutridos e podendo levá-los à morte.
Uma resposta comum dos insetos à ingestão de IPs é o
aumento nos níveis de expressão das enzimas digestivas, seja
aumentando a produção das enzimas proteolíticas, já existentes,
seja produzindo enzimas insensíveis aos inibidores ou enzimas
capazes de inativar ou degradar os inibidores (SILVA-FILHO;
FALCO, 2000).
Assim, lagartas de C. suppressalis, que utilizam principalmente
serino e cisteíno-proteinases, aumentam, significativamente, a
produção dessas enzimas, bem como das exopeptidases leucino-
aminopeptidase e carboxipeptidases A e B, após a ingestão de IP
de milho (VILA et al., 2005). Lagartas de S. exigua criadas em
plantas transgênicas expressando inibidor de batata II apresentam
apenas 18% das suas proteases sensíveis ao inibidor, enquanto nas
lagartas-controle esse valor chega a 78% (JONGSMA et al., 1995).
O besouro L. decemlineata também passa a sintetizar proteinases
insensíveis ao inibidor expresso em folhas de batata após a
ingestão crônica dessas folhas (BOLTER; JONGSMA, 1995). Tais
fenômenos têm sido relatados como sendo uma resposta adaptativa
geral para o grupo dos insetos que secretam proteases insensíveis
aos inibidores e que são capazes de digeri-los. No entanto, o
incremento na produção de enzimas digestivas e a indução da
atividade proteolítica em C. suppressalis, em resposta ao IP de
milho, não são suficientes para evitar os efeitos deletérios do
inibidor sobre o inseto (VILA et al., 2005).
De qualquer forma, a presença de inibidores no trato intestinal
dos insetos leva à indução da secreção de proteases insensíveis. A
hipersecreção de enzimas digestivas como tripsina e quimotripsina,
que são ricas em aminoácidos sulfurados, provoca a perda desses
aminoácidos endógenos (SHUKLE; MURDOCK, 1983), podendo
constituir outro problema nutricional para o inseto, principalmente
quando este se utiliza exclusivamente de dieta pobre nesse tipo de
aminoácido (LAJOLO; GENOVESE, 2002).
Para contornar os problemas de adaptação dos insetos aos
inibidores enzimáticos, a proposta é fazer com que as plantas
expressem mais de um tipo de inibidor de enzimas digestivas e/ou
gerem novos inibidores que sejam mais potentes e específicos
contra as enzimas digestivas dos insetos (MARSARO JÚNIOR et
al., 2006).
Inibidores de α-amilases
As α-amilases são enzimas hidrolíticas de amplo espectro
encontradas em microrganismos, animais e plantas. Elas catalisam
a hidrólise inicial de polímeros de açúcar, tais como amido e
glicogênio, em unidades mais simples, para permitir a assimilação
destas pelo organismo. Essas enzimas são largamente distribuídas
e são as mais importantes enzimas digestivas de muitos insetos que
se alimentam exclusivamente de sementes durante a fase larval
e/ou adulta. Quando a ação das ∝-amilases é inibida, a nutrição do
organismo é prejudicada, causando redução das reservas de
energia (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002).
Os inibidores de µ-amilases (α-AIs) podem ser divididos em
dois grupos: os não proteicos, ou não proteináceos, e os proteicos
ou proteináceos. Os inibidores não proteicos contêm diversos tipos
de compostos orgânicos, tais como acarbose, iso-acarbose,
acarviosino-glicose, ciclodextrinas, etc. Esses inibidores, utilizados
principalmente na área médica, praticamente não têm sido
pesquisados visando ao controle de insetos-praga (FRANCO et al.,
2002). Já os α-AIs proteicos, especialmente aqueles encontrados
em plantas, como parte do seu mecanismo natural de defesa,
constituem ferramenta potencialmente importante nas pesquisas
para a obtenção de variedades resistentes a insetos-praga, seja por
métodos clássicos de melhoramento seja por engenharia genética
(CHRISPEELS et al., 1998; GATEHOUSE; GATEHOUSE, 1998;
IULEK et al., 2000; CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002; FRANCO et
al., 2002; SVENSSON et al., 2004). São esses inibidores proteicos
que serão abordados neste item.
Os α-AIs presentes em plantas ocorrem principalmente em
sementes de cereais (FENG et al., 1996; FRANCO et al., 2000;
IULEK et al., 2000) e de leguminosas (SHADE et al., 1994;
ISHIMOTO et al., 1996; GROSSI-DE-SÁ et al., 1997), mas também
em outros grupos botânicos (LU et al., 1999; HANSAWASDI et al.,
2000; FIGUEIRA et al., 2003; MARSARO JUNIOR et al., 2005).
Segundo Franco et al. (2002), os α-AIs com potencial para
utilização no controle de insetos-praga podem ser classificados, com
base em suas estruturas terciárias, em seis classes: tipo lectina, tipo
knotina, tipo cereal, tipo kunitz, tipo c-purotionina e tipo taumatina.
Essas classes de inibidores mostram notável variação estrutural,
levando a diferentes modos de inibição e a diferentes
especificidades em relação às α-amilases. A determinação da
especificidade de inibição é um aspecto bastante importante,
constituindo-se na primeira etapa para a descoberta de um inibidor
que possa ser utilizado para a obtenção de planta transgênica
resistente a insetos. Em alguns casos, os α-AIs atuam apenas
contra as α-amilases de mamíferos ou, ao contrário, apenas contra
α-amilases de insetos. Entretanto, em geral, esses inibidores inibem
α-amilases provenientes de diferentes fontes. Ainda de acordo com
esses autores, a especificidade de inibição é aspecto importante
para que o inibidor introduzido na planta não afete adversamente as
próprias α-amilases da planta e nem altere o valor nutricional desta.
Nesses casos, um melhor conhecimento das bases estruturais que
determinam o modo de inibição poderá permitir um desenho racional
de mutantes com as características desejáveis.
Diversos insetos, especialmente os coleópteros que se
alimentam de sementes ricas em amido durante as fases larval e/ou
adulta, dependem muito de suas α-amilases para a sobrevivência.
Assim, pesquisas sobre o processo de digestão de amido com o
objetivo de controlar os insetos-praga dependentes desse nutriente
têm sido estimuladas nos últimos anos (FRANCO et al., 2000).
Atenção particular tem sido dada aos ∝-AIs presentes em
sementes de feijoeiro-comum Phaseolus vulgaris, que apresentam
efeitos tóxicos a vários insetos-praga (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ,
2002, FRANCO et al., 2002) e que, juntamente com os α-AIs
encontrados em trigo, foram os inbidores inicialmente mais bem
caracterizados (HILDER; BOULTER, 1999). Os α-AIs do tipo lectina
têm sido purificados e caracterizados a partir de diferentes acessos
e variedades de P. vulgaris, incluindo o feijão-branco, o feijão-
vermelho e o feijão-preto (FRANCO et al., 2000). Os estudos com
os α-AIs de P. vulgaris se intensificaram principalmente após a
constatação de que são prejudiciais ao desenvolvimento de
Callosobruchus chinensis (L.) e C. maculatus (ISHIMOTO;
KITAMURA, 1989; SHADE et al., 1994).
O gênero Phaseolus contém no mínimo quatro fenótipos de α-
AIs: α-AI-1, α-AI-2, α-AI-3 e um tipo inativo contra todas as α-
amilases testadas. De interesse particular, é a especificidade das
isoformas α-AI-1 e α-AI-2 contra diferentes α-amilases. A isoforma
α-AI-1, encontrada na maioria das variedades cultivadas de feijoeiro,
inibe as α-amilases de mamíferos e as α-amilases das fases larvais
de C. maculatus, C. chinensis e Bruchus pisorum L., mas não é
ativa contra a α-amilase de Z. subfasciatus (GROSSI-DE-SÁ;
CHRISPEELS, 1997). Essa não atividade sobre Z. subfasciatus
pode ser devida à não inibição da amilase do inseto pelo α-AI-1 ou
ao fato de o inseto ter uma serino-proteinase intestinal capaz de
digerir o inibidor (ISHIMOTO et al., 1996; SILVA et al., 2001).
A segunda variante, α-AI-2, que tem 78% de homologia de
aminoácidos com α-AI-1, é encontrada em alguns acessos
selvagens de feijoeiro-comum e inibe especificamente a α-amilase
de Z. subfasciatus (ISHIMOTO; KITAMURA, 1993; GROSSI-DE-SÁ;
CHRISPEELS, 1997; GROSSI-DE-SÁ et al., 1997).
Para validar as α-amilases de insetos como alvo para a
proteção vegetal é importante pesquisar sua variedade e determinar
como a expressão das diferentes formas é controlada. Os estudos
nessa área estão ainda no início, embora algumas importantes
observações já tenham sido feitas. A presença de diferentes formas
de α-amilases foi observada no lúmen do intestino médio de C.
maculatus e Z. subfasciatus (CAMPOS et al., 1989; SILVA et al.,
1999). Ainda em relação a Z. subfasciatus, verificou-se que os
padrões de expressão da α-amilase variam de acordo com a
alimentação desse inseto em diferentes dietas, aparentemente, mais
em resposta à presença de proteínas antimetabólicas, como os α-
AIs, do que em resposta a diferenças estruturais nos grânulos de
amido. Essa espécie tem também a capacidade de regular a
concentração de α-glucosidases e α-amilases quando criada em
diferentes dietas (SILVA et al., 1999).
A partir da constatação do efeito desses inibidores presentes
em feijoeiro sobre insetos-praga, eles têm sido utilizados para a
transformação de outras espécies vegetais. Assim, Shade et al.
(1994), tendo constatado que o inibidor de α-amilase é o fator
responsável pela resistência de P. vulgaris ao ataque de bruquídeos,
utilizaram esse gene para a transformação de plantas de ervilha,
com o intuito de transferir a ela o caráter de resistência. Após a
transformação, verificaram alto nível de α-AI nas plantas que foram,
então, submetidas a testes com C. maculatus e C. chinensis.
Observou-se que todas as plantas transformadas apresentaram
resistência a essas espécies, embora C. maculatus seja menos
suscetível ao α-AI do feijoeiro do que C. chinensis. Dessa forma, os
autores verificaram também a possibilidade da utilização do α-AI do
feijoeiro para conferir resistência a bruquídeos em outras espécies
de leguminosas, pois em muitos casos as plantas transformadas
apresentam características de alta resistência a esses insetos.
Esses autores relataram ainda a necessidade de quantificar a
concentração de α-AI necessária nas plantas transformadas, para
que estas adquiram resistência a bruquídeos, otimizando, dessa
forma, os processos de transformação e de produção da planta.
Resistência a B. pisorum, C. maculatus e C. chinensis também foi
encontrada em sementes de ervilha e de feijão adzuki
transformadas pela introdução do α-AI-1 (SHADE et al., 1994;
SCHROEDER et al., 1995; ISHIMOTO et al., 1996; MORTON et al.,
2000).
Para ter utilização prática na produção de plantas transgênicas,
os α-AIs devem ter especificidades apropriadas e, idealmente,
devem ser efetivos contra toda gama de insetos-praga. Além disso,
eles não devem interferir na ação das α-amilases endógenas, que
são importantes para o metabolismo da planta (KADZIOLA et al.,
1998). Como isso nem sempre acontece, já que há grande variação
estrutural e funcional entre os α-AIs, uma opção viável é fazer um
screening para obter aqueles com características desejáveis. Uma
alternativa interessante, entretanto, seria um redesenho racional dos
inibidores conhecidos, de modo a conferir a eles um perfil da
especificidade requerida. Embora essa segunda alternativa, em
princípio, seja mais rápida que o screening, seria necessário total
conhecimento das interações básicas estruturais entre as amilases
e os inibidores (FRANCO et al., 2002).
Inibidores bifuncionais
Alguns IPs podem apresentar diferentes sítios reativos que
podem, consequentemente, atuar sobre diferentes tipos de enzimas.
É o que ocorre, por exemplo, com o inibidor bifuncional de milho,
que é ativo contra tripsina e contra α-amilase (BOULTER, 1993).
Tais inibidores possuem dois tipos de sítios reativos
independentes, sendo um específico para proteases e outro para α-
amilases, localizados em regiões separadas da proteína. Por serem
capazes de inativar proteases e α-amilases simultaneamente, esses
inibidores são chamados de inibidores bifuncionais (RYAN, 1990;
USSUF et al., 2001).
Como os sítios reativos para proteases e α-amilases são
independentes nos inibidores bifuncionais, os efeitos sobre esses
tipos de enzimas também são independentes, podendo ser
verificados aqueles já relatados para os IPs e os α-AIs.
Franco et al. (2002) destacam ainda que há compostos que,
além da inibição de proteases e de α-amilases, simultaneamente,
apresentam também outras atividades, como, por exemplo, as
semelhantes às das quitinases, o que aumenta o potencial de
resistência das plantas que contenham o referido inibidor.
A resistência de plantas a insetos é um método de controle que
tem sido empregado há mais de um século, reduzindo
significativamente a necessidade do uso de inseticidas
convencionais no manejo de insetos-praga e apresentando pouca
ou nenhuma desvantagem econômica e ecológica. Em muitos
casos, o uso de variedades resistentes pode ser o único método de
controle empregado, mas mesmo quando apenas uma resistência
moderada é obtida, o método pode ser empregado em conjunto com
outras táticas de controle, em consonância com a filosofia do
Manejo Integrado de Pragas (MIP). Algumas variedades resistentes
ocasionam a indisponibilidade da cultura para o inseto, como fonte
de alimento, limitando o acesso deste a um recurso essencial a
todos os animais, que é a energia necessária para a manutenção
das suas funções vitais, e prejudicando a sobrevivência e a
reprodução que, em última instância, afetam o tamanho da
população dos insetos-praga no campo.
Para melhor entender a bioecologia e a nutrição dos insetos
fitófagos, é de fundamental importância conhecer os mecanismos de
resistência das plantas hospedeiras. Para isso, é necessário,
inicialmente, caracterizar a variedade resistente, o que pode ser
feito utilizando diversos parâmetros que levem em consideração o
efeito da planta sobre o inseto, o que resulta em eventuais
alterações no comportamento e na biologia deste, bem como o
efeito do inseto sobre a planta, mostrando o quanto esta é afetada
no desenvolvimento, na sobrevivência e, consequentemente, na
produção. Com base nesses aspectos, pode-se identificar ainda o
tipo de resistência envolvida, caracterizando-a como antixenose, ou
não preferência, antibiose ou tolerância.
Identificado(s) o(s) tipo(s) de resistência presente(s), deve-se
considerar que esta é decorrente de complexas interações dos
insetos com as plantas, por meio das quais, ao longo do processo
evolutivo, ocorre a adaptação do inseto à planta e o subsequente
desenvolvimento de resistência da planta a este (contra-adaptação).
A planta, portanto, não deve ser vista como entidade passiva, mas,
ao contrário, como organismo ativo que desenvolve, por meio de
seleção, mecanismos de defesa contra os insetos. Esses
mecanismos constituem os fatores ou causas da resistência,
comumente divididos em causas físicas, químicas e morfológicas. O
conhecimento dos tipos e das causas envolvidos na resistência de
uma planta a um inseto-praga é fundamental para que se possam
direcionar os programas de melhoramento visando à obtenção de
variedades resistentes.
A antibiose é, com frequência, o tipo de resistência mais visado,
mas é importante salientar que fatores de resistência com efeitos
deterrente e/ou repelente, que provocam alterações no
comportamento dos insetos durante algum momento da seleção
hospedeira, também são de grande importância no combate aos
insetos-praga. Esses fatores fazem com que os insetos se
locomovam em direção contrária à da planta, à procura de um
hospedeiro mais adequado, o que leva à diminuição da população
de insetos sobre a planta (infestação), à diminuição dos danos por
ela sofridos e, em última instância, à diminuição também da
probabilidade de adaptação dos insetos-praga à planta resistente.
Até recentemente, o melhoramento ficava restrito às técnicas
tradicionais, em que a troca de genes ocorria apenas pelo
cruzamento entre variedades da mesma espécie ou de espécies
próximas. Com os avanços nas técnicas de biologia molecular, a
expressão de genes exógenos nas plantas transformadas ou
transgênicas tornou-se um fato comum, possibilitando o aumento de
funções já existentes nas plantas ou a criação de novas
características de resistência varietal. Isso certamente está
aumentando as perspectivas de obtenção de variedades resistentes
a insetos, as quais, como discutido neste capítulo, afetam direta e
indiretamente a bioecologia e a nutrição dos insetos.
Do ponto de vista da biotecnologia, as proteínas são mais
vantajosas do que os fitoquímicos como fatores de resistência.
Estes, em razão da complexidade dos eventos da cadeia
biossintética, dificilmente podem ser inseridos nas plantas. Já as
proteínas são codificadas por genes simples, que podem ser
isolados e introduzidos em alguma planta para lhe conferir
resistência ao inseto-praga. Diversas plantas, entre as quais se
incluem Arabidopsis thaliana e também plantas cultivadas, como
arroz, batata, milho, tabaco e trigo, têm sido transformadas
geneticamente para a expressão de proteínas tóxicas, visando ao
controle de diversos insetos-praga.
Uma vez que a engenharia genética possibilita a inserção de
genes de resistência exóticos no genoma das plantas, esses genes
podem ser combinados à resistência convencional, bem como a
fatores de resistência a outros insetos-praga e doenças. A
combinação de proteínas ou de moléculas com diferentes modos de
ação, como, por exemplo, os inibidores de proteases e os inibidores
de α-amilases, pode produzir efeitos sinergistas, aumentando a
resistência da planta ao inseto-praga. Nesse contexto, o uso de
inibidores bifuncionais com atividade contra mais de um tipo de
enzima digestiva, conforme discutido neste capítulo, também se
constitui em alternativa bastante interessante e promissora.
É importante ressaltar, entretanto, que os insetos podem se
adaptar aos inibidores de enzimas digestivas e, consequentemente,
não ser mais afetados por eles, o que pode ser decorrente da
expressão de enzimas insensíveis aos inibidores ou à síntese de
enzimas capazes de inativar ou degradar os inibidores. Essa
adaptação do inseto pode virtualmente ocorrer em relação a
qualquer fator de resistência da planta e, de qualquer modo, a
estratégia de manejo a ser adotada deve levar em conta a biologia
da praga, suas interações com a planta e o efeito desta sobre os
inimigos naturais, a fim de prolongar a “vida útil” da planta resistente
em campo.
O uso de variedades resistentes produzidas por cruzamento
clássico tem se mostrado economicamente viável aos produtores e
ecológica e socialmente aceitável aos consumidores. No futuro,
variedades geneticamente modificadas desempenharão papel
fundamental na sustentabilidade da agricultura mundial, sobretudo
nos países em desenvolvimento, onde a demanda por alimentos é
crítica e crescente.
Apesar de já existirem centenas de genes de resistência
disponíveis em todo o mundo para a inserção em plantas cultivadas,
a contínua adaptação dos insetos a estes, bem como o surgimento
de biótipos mais virulentos de insetos-praga, demanda a
identificação, também constante, de novas fontes de resistência. O
uso de fontes de resistência que atuem não de forma aguda como
toxinas, mas sim de forma crônica, limitando o acesso dos insetos
aos nutrientes necessários à manutenção do seu metabolismo,
como os inibidores enzimáticos, por exemplo, apresenta-se como
uma das alternativas mais promissoras. Nesse sentido, o desenho
racional de novos inibidores que sejam mais potentes e específicos
contra as enzimas digestivas dos insetos assumirá papel de
destaque no desenvolvimento de variedades de plantas resistentes
aos insetos-praga.
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Capítulo 26
A bioecologia e a nutrição de insetos
como base para o manejo integrado
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Antônio R. Panizzi
José R. P. Parra
Introdução
A bioecologia e a nutrição de insetos, incluindo a chamada
ecologia nutricional de insetos, envolvem a integração da
informação bioquímica, fisiológica e comportamental, dentro do
contexto da ecologia e da evolução (SLANSKY JUNIOR;
RODRIGUEZ, 1987a). Essa visão ampla aponta para a necessidade
de estudos básicos essenciais para entender os diferentes estilos de
vida dos insetos, os quais variam conforme as guildas alimentares,
dos mais conspícuos mastigadores de folhagem e frutos aos menos
notados como os sugadores de sementes, broqueadores de frutos e
mastigadores/sugadores de raízes (SLANSKY JUNIOR;
RODRIGUEZ, 1987b). Em geral, o modelo da bioecologia e nutrição
(ecologia nutricional) de insetos foca primariamente os aspectos
básicos dos diferentes insetos (isto é, a biologia das guildas
alimentares), e apenas, secundariamente, trata dos aspectos
aplicados, apesar da enorme importância dos insetos como pragas
de importantes culturas em âmbito mundial. No contexto do manejo
integrado de pragas (MIP), várias táticas levam em consideração o
modelo da bioecologia e nutrição. Elas incluem a resistência de
plantas a insetos, cultivares ou culturas-armadilha, assincronia do
alimento com a fenologia das pragas, consorciação de culturas e
uso de aleloquímicos funcionais. Essas táticas, embora
mencionadas em vários livros-texto sobre o MIP (PIMENTEL, 1981,
2002; KOGAN, 1986a; RECHCIGL; RECHCIGL, 2000; FLINT;
GOUVEIA, 2001; PEDIGO, 2002; NORRIS et al., 2003), ainda
precisam ser mais exploradas sob o enfoque do paradigma da
bioecologia e da nutrição dos insetos (ecologia nutricional),
considerando cada uma das guildas associadas com as plantas.
Nesse capítulo, será apresentada informação básica para
programas holísticos de manejo integrado de pragas, incluindo as
interações inseto-planta, diversidade plantas e estabilidade, e táticas
do MIP, no contexto da bioecologia e nutrição de insetos. Como
exemplo, o sistema composto pela soja Glycine max (L.) Merrill e os
percevejos-praga será analisado. Essa guilda inclui muitas pragas
importantes em diversas culturas no mundo (SCHAEFER; PANIZZI,
2000), e constitui o principal complexo de pragas que incide sobre a
soja na Região Neotropical, maior área produtora dessa leguminosa
no mundo. Ao usar esse sistema, pretende-se demonstrar como as
informações básicas sobre as interações dessas pragas com a
ampla gama de plantas hospedeiras (isto é, fontes de alimento)
podem ser usadas para mitigar o impacto dos insetos na principal
cultura, no caso, a soja.
A bioecologia e a nutrição de insetos

fitófagos e o manejo integrado de
pragas
Interações insetos–plantas
As interações dos insetos com as plantas têm sido exploradas
de diversas maneiras, e a literatura sobre o assunto tornou-se
extremamente abundante nos últimos 20 anos (AHMAD, 1983;
CRAWLEY, 1983; BERNAYS, 1989–1994; BERNAYS; CHAPMAN,
1994; BRACKENBURY, 1995; JOLIVET, 1998). Os insetos fitófagos
e as plantas das quais eles se alimentam compõem cerca de 50%
de todos os organismos vivos; representantes de Lepidoptera,
Hemiptera e Orthoptera são essencialmente fitófagos (STRONG et
al., 1984).
Apesar da gigantesca biomassa formada pelas plantas, apenas
nove ordens de insetos utilizam plantas como seu alimento principal,
o que sugere que as plantas não devem ser o alimento ideal por
causa dos muitos atributos físicos (pilosidade, dureza dos tecidos,
presença de espinhos, etc.) e químicos (presença de compostos
não nutricionais, desbalanço de nutrientes, falta de água, etc.), os
insetos não são capazes de explorar as plantas completamente
como fontes de nutrientes (EDWARDS; WRATTEN, 1980).
Em razão da diversidades de defesas das plantas e das
adaptações de insetos para se alimentar delas, estudos em
coevolução proliferaram nos últimos 40 anos, desde a publicação
por Erlich e Raven (1964) do estudo sobre coevolução de plantas e
borboletas. Apesar desse e de muitos outros estudos que se
seguiram, vários autores não consideram a coevolução como o
mecanismo geral que explica as interações insetos–plantas ou o
mecanismo responsável pela estrutura das comunidades de insetos
fitófagos (JANZEN, 1980; FOX, 1981; FUTUYMA, 1983; JERMY,
1984; STRONG et al., 1984). O fato é que os insetos e plantas
coexistem e, considerando o manejo integrado de pragas em
cultivos, as bases teóricas das interações insetos–plantas fornecem
subsídios para pesquisas em resistências de plantas e a prática do
MIP (KOGAN, 1986a; KOGAN; JEPSON, 2007).
Diversidade de plantas e estabilidade
A diversidade das espécies e a estabilidade de comunidades
bióticas têm sido objeto de considerável interesse e debate. Embora
esse pareça ser o caso de ecossistemas naturais, quando se
consideram agroecossistemas, os ecologistas e os teóricos e
praticantes do MIP ainda discutem se a hipótese da diversidade-
estabilidade é válida. Em geral, os estudos sugerem que, com o
aumento da biodiversidade, isto é, todas as espécies de plantas,
animais e microrganismos que interagem no sistema, é possível
estabilizar as comunidades de insetos e promover o seu manejo
(ALTIERI; LETOURNEAU, 1984; ANDOW, 1991). Com a expansão
de monoculturas, a diversidade de plantas é reduzida, com
consequente destruição de habitats, diminuição da disponibilidade
de recursos e redução no número de espécies de artrópodes; esse
fato desencadeia trocas no funcionamento do ecossistema, afetando
sua produtividade e sustentabilidade (ALTIERI; NICHOLLS, 1999).
Southwood e Way (1970) consideraram os seguintes fatores
que influenciam o grau de biodiversidade em agroecossistemas: a) a
diversidade da vegetação dentro e ao redor do agroecossistema; b)
a permanência temporal e espacial das várias culturas no
agroecossistema; c) a intensidade das práticas de manejo, tais
como aração e aplicação de pesticidas; e d) o grau de isolamento do
agroecossistema da vegetação natural. O papel da terra não
cultivada na biologia das pragas das culturas e dos seus inimigos
naturais tem sido reconhecido há longo tempo (van EMDEN, 1965).
Em agroecossistemas, a biodiversidade pode ser planejada ou
associada, como sugerido por Vandermeer (1995). No primeiro
caso, a biodiversidade consiste das culturas, da pecuária e dos
organismos associados, os quais são introduzidos no sistema pelo
homem, com fins econômicos ou estéticos, e são manejados
intensamente. No segundo caso, a biodiversidade inclui todos os
organismos, das plantas e animais superiores aos microrganismos,
os quais ocorrem naturalmente ou se deslocaram para dentro do
sistema, a partir de áreas circunvizinhas. Essa biodiversidade
associada é importante para manter ou mitigar o desbalanço que
comumente está associado com a biodiversidade planejada.
Poderia se afirmar que a estabilidade de ecossistemas, em
geral, é o resultado da adição de todas as interações existentes nos
organismos vivos. Dessa forma, pode-se deduzir que quanto mais
estruturado o agroecossistema, maior a sua estabilidade. Altieri
(1994) relatou que sistemas de cultivos com plantas altas (p. ex.,
milho) consorciados com plantas baixas (feijão ou abóbora)
fornecem um número maior de nichos, aumentando a diversidade
de espécies. No Sul do Brasil, pequenos produtores cultivam feijão,
mandioca e cereais de inverno em áreas cercadas por plantas
maiores tais como o milho ou feijão-guandu (Cajanus cajan). Essas
últimas culturas não apenas promovem o aumento na diversidade
de espécies, mas também funcionam como barreiras vivas,
reduzindo a dispersão dos insetos e evitando a erupção das pragas.
Produtores de soja orgânica, por exemplo, cultivam a soja em áreas
relativamente pequenas e cercadas pela vegetação natural ou milho
e/ou guandu, para reduzir o ataque das pragas (veja item Cultivo de
plantas consorciadas).
Táticas do manejo de pragas no contexto da

bioecologia e nutrição
As táticas do MIP relativas às cultivares resistentes,
cultivar/cultura-armadilha e consorciação de plantas e aleloquímicos
associados com esses sistemas podem ser analisados
adequadamente sob a ótica da bioecologia e nutrição.
Cultivares resistentes
O uso de cultivares resistentes às pragas é uma das táticas
mais efetivas, econômica e ecologicamente (PEDIGO, 2002) e deve
ser um componente-chave em qualquer sistema de MIP. O
desenvolvimento de cultivares resistentes, no contexto do modelo
da bioecologia e nutrição, considerando-se o impacto nutricional,
inclui as interações dos atributos do alimento, com o seu consumo e
sua utilização, e as consequências na performance do inseto e no
seu fitness, ou seja, na sua contribuição reprodutiva relativa para a
próxima geração. Essas inter-relações entre o impacto nutricional do
alimento e a resistência de plantas foram ilustradas por Slansky
Junior (1990) (Figura1). Neste diagrama, os estudos da bioecologia
e nutrição (ecologia nutricional) de insetos procuram entender o
efeito do alimento na biologia do inseto, enquanto a resistência de
plantas tem por finalidade manipular os atributos do alimento para
manejar as pragas. Assim, o procedimento básico da bioecologia e
nutrição, considerando-se o impacto do alimento, suporta os
procedimentos da resistência de plantas, e a convergência das duas
disciplinas resulta no melhor entendimento de todo o processo.
Figura 1. Representação esquemática das inter-relações entre o

impacto do alimento, sob o ponto de vista da ecologia nutricional de
insetos, e a resistência de plantas.
Fonte: Slansky Junior (1990).
Das três modalidades fundamentais da resistência de plantas
aos insetos, ou seja, antibiose, antixenose e tolerância de plantas,
estabelecidas há mais de 50 anos por Painter (1951), o primeiro
componente – antibiose – melhor se relaciona com o contexto da
chamada ecologia nutricional de insetos. Os atributos das plantas
relativos aos nutrientes, aos não nutrientes e às características
morfológicas ditam a extensão do impacto do alimento na biologia
dos insetos. Esse impacto pode resultar na morte dos imaturos,
reduzir as taxas de crescimento, aumentar a mortalidade das pupas,
originar adultos menores com fecundidade reduzida, diminuir o
tempo de vida e originar insetos deformados com comportamento
anormal (PEDIGO, 2002).
Com a introdução dos organismos geneticamente modificados
(OGM) que possuem toxinas, a resistência de plantas está
passando por um novo momento (ver capítulo 25). Esse
procedimento usando a biotecnologia moderna está sendo
considerado um avanço tecnológico inédito na agricultura,
comparado com a Revolução Verde do início dos anos de 1970. Por
exemplo, as plantas transgênicas expressando a bactéria Bacillus
thuringiensis Berliner (Bt) produzem toxinas que conferem
resistência às pragas, têm sido introduzidas em, pelo menos 18
culturas; cultivares de milho e algodão, e batata transgênicas
contendo Bt já estão disponíveis comercialmente (SHELTON et al.,
2002). Em 2001, cerca de 13 milhões de hectares foram cultivados
com milho Bt e algodão Bt cotton, principalmente nos EUA e no
Canadá (JAMES, 2001), e atualmente essa área aumentou várias
vezes, existindo mais de 120 milhões de hectares plantados com
plantas transgênicas no mundo. Cultivares com Bt estão também
sendo cultivadas na China, Índia, África do Sul e Argentina
(CARPENTER et al., 2002). Outras toxinas, tais como os inibidores
de enzimas digestivas – proteinases e amilases –, e lectinas
também estão sendo introduzidas em plantas para torná-las menos
suscetíveis às pragas (GATEHOUSE; GATEHOUSE, 2000). Essas e
outras toxinas introduzidas em cultivares de muitas culturas,
certamente farão da resistência de plantas a insetos uma estratégia
principal em programas de manejo integrado de pragas
mundialmente. Entretanto, existem preocupações sobre o possível
impacto ambiental de cultivares geneticamente modificadas
resistentes a insetos, e esse assunto tem sido muito debatido
(FONTES et al., 2002).
Culturas ou plantas-armadilha
Culturas ou plantas-armadilha são plantas, geralmente
preferidas pelos.insetos, cultivadas com o objetivo de atrair insetos
e, consequentemente, evitar o seu ataque nas culturas. Isso pode
ser alcançado por desviar as pragas da cultura-alvo, por concentrá-
las em grande número em áreas restritas, onde medidas de controle
podem ser aplicadas, geralmente de uma forma mais econômica,
comparadas com os métodos convencionais de controle, tais como
o uso de pesticidas (HOKKANEN, 1991).
Essa tática (culturas/plantas-armadilha) possui componentes
fortes no contexto do modelo da bioecologia e da nutrição dos
insetos. Esses componentes incluem, primeiramente, a preferência
alimentar. Embora muitos insetos sejam polífagos ou oligófagos,
eles tendem a demonstrar preferências por certos grupos
taxonômicos de plantas, e isso pode ser usado para atraí-los.
Aparentemente, os insetos podem prever ou avaliar o valor
nutricional das plantas, e escolher as mais aptas para depositar os
ovos. Embora as plantas menos preferidas também desempenhem
uma função importante na biologia dos insetos (ver item O papel das
plantas hospedeiras menos preferidas), as plantas hospedeiras
preferidas contribuem em escala maior para o fitness do inseto.
Um segundo componente da tática de culturas/plantas-
armadilha, considerando-se a bioecologia e a nutrição, tem a ver
com o impacto da cultura/planta-armadilha na performance de
larvas/ninfas e adultos. Usualmente, nessas plantas preferidas, o
potencial máximo de contribuição para a próxima geração é
esperado ser alcançado, com a produção de indivíduos com o
fitness máximo, isto é, com a sobrevivência dos imaturos e
reprodução dos adultos no grau máximo. Portanto, as populações
de insetos vivendo sobre essas plantas preferidas tenderão a
aumentar rapidamente, exaurindo esses recursos e, uma estimativa
acurada da capacidade de suporte das plantas-armadilha deve ser
feita para evitar que os insetos-praga não abandonem as plantas
por causa da competição interespecífica e consequente falta de
alimento. Portanto, é importante determinar quando interferir com
medidas de controle nas plantas-armadilha para evitar a dispersão
das populações para a cultura que se quer proteger.
Um terceiro componente da tática das culturas/plantas-
armadilha, considerando a bioecologia e a nutrição, diz respeito ao
fato de que essas plantas preferidas e, portanto, altamente
nutricionais, permitem aos insetos estocar energia nos seus corpos
para suportar os períodos de escassez de alimentos. Embora isso
não seja considerado como um evento generalizado, é um fator
importante na biologia dos insetos que acumulam energia. O fato de
se alimentar numa fonte rica em nutrientes, tais como as plantas-
armadilha, em particular no período que precede o inverno, pode ser
crucial para a sobrevivência dos insetos.
Cultivo de plantas consorciadas

O cultivo de plantas consorciadas é outra tática do manejo
integrado de pragas que se encaixa no contexto da bioecologia e da
nutrição. Em geral, pode-se afirmar que à medida que aumenta a
diversificação em sistemas de cultivo ou, à medida que aumenta o
número de espécies de plantas cultivadas em um sistema particular
(policulturas), erupções de populações de insetos herbívoros
diminuem (ANDOW, 1991; ALTIERI, 1994), (ver item Diversidade de
plantas e estabilidade).
Existem várias razões que explicam por que os policultivos são
menos atacados por insetos-praga. Primeiro, diferentes espécies de
plantas intercaladas fornecem proteção mútua, atuando como
barreiras físicas, cada uma em relação à outra; segundo, uma
espécie de planta camufla a outra espécie, formando um mosaico
que confunde o comportamento das pragas; e terceiro, o odor
produzido por uma planta em particular pode repelir ou perturbar a
capacidade de localização da planta desejada pelas espécies-praga
(ALTIERI, 1994).
Outro ponto importante que faz as policulturas serem menos
suscetíveis a erupções de pragas é a maior presença de inimigos
naturais (predadores e parasitoides) em tais sistemas em relação
aos monocultivos. Muitos relatos na literatura demonstram esse fato
(ALTIERI; NICHOLLS, 1999; HORN, 2002; NORRIS et al., 2003).
Também, a dispersão de insetos em resposta à diversidade vegetal
é fortemente afetada. Esse autores relatam que o estabelecimento
de um sistema de corredores de vegetação natural ligando os
campos com culturas pode servir em múltiplos propósitos na
implementação do MIP ao nível da paisagem. Por exemplo, esses
corredores podem impedir a dispersão de inóculos, podem bloquear
o movimento dos insetos-praga, e produzir biomassa para aumentar
a fertilidade do solo, entre outros efeitos. O fato é que ao se
construírem sistemas de cultivos mais diversos, acaba-se por fazê-
los mais sustentáveis com maior conservação dos recursos
(VANDERMEER, 1995).
Para funcionar adequadamente como uma tática de manejo, o
cultivo de culturas consorciadas requer estudo acurado das
condições locais. Em geral, há necessidade de obter informações
sobre as tendências das populações locais antes de decidir qual tipo
de cultivo implementar. Uma vez tomada essa decisão, é preciso
decidir qual área deva ser reservada para cada cultura em questão.
Como mencionado anteriormente, certa porção da área deve ser
alocada para manter a vegetação natural, para fornecer refúgios e
corredores que ligam o sistema, o que irá permitir o balanço dos
insetos-praga com seus inimigos naturais. Há necessidade de um
esquema forte de monitoramento desses insetos durante o período
do cultivo e após a colheita, para entender os fluxos de insetos de
uma cultura para a outra e para a vegetação nativa. Por fim, é
necessário analisar cada sistema agrícola em separado, para
entender as múltiplas interações dos insetos com seus inimigos
naturais, o que depende do tamanho do campo, da localização, da
composição de plantas, da vegetação circunvizinha e das práticas
de manejo das culturas (ALTIERI; NICHOLLS, 1999).
Aleloquímicos funcionais
Os aleloquímicos funcionais são compostos que condicionam
as interações fisiológicas e comportamentais entre organismos de
espécies diferentes. Existem milhares de compostos que
condicionam uma miríade de interações, os quais são classificados
em três categorias clássicas: cairomônios (fornecem uma vantagem
adaptativa ao organismo receptor); alomônios (dão uma vantagem
adaptativa ao organismo emissor); e sinomônios (fornecem uma
vantagem adaptativa a ambos, ao receptor e ao emissor). Para os
propósitos do MIP, a classificação dos aleloquímicos proposta por
Kogan (1986b) é um bom exemplo de como esses compostos
funcionam: como cairomônios, eles podem funcionar como
atraentes, direcionando os insetos para as plantas hospedeiras;
como arrestantes, diminuindo ou paralisando o movimento; e como
elicitores da alimentação ou oviposição, provocando picadas ou
mordidas ou deposição de ovos. No segundo caso, como
alomônios, eles podem funcionar como antixenóticos, desviando os
insetos da planta (repelentes), acelerando os movimentos
(excitantes da locomoção), inibindo a picada ou mordida
(supressores), ou impedindo a continuação da alimentação ou
oviposição (deterrentes); ou como antibióticos, causando
intoxicação (toxinas) ou, ainda, reduzindo os processos de utilização
do alimento (fatores redutores da digestibilidade).
A maioria das plantas sintetiza as toxinas que afetam os insetos
herbívoros. Essas toxinas que aumentam o fitness das plantas têm
um custo metabólico. Estudos indicam que existe um balanço entre
os custos e os vários efeitos ecológicos (KARBAN; BALDWIN,
1997), embora seja, em geral, difícil de medir tanto os custos como
os benefícios associados com as substâncias de defesa.
As toxinas das plantas têm desempenhado papel importante
nas plantas agrícolas, e muitas culturas contêm um ou mais tipos de
toxinas. Para grupos importantes de toxinas presentes em grandes
culturas, veja Seigler (2002). Algumas plantas produzem toxinas em
suas raízes com efeitos tóxicos e/ou repelentes aos consumidores
de raízes, tais como os nematoides. Essas plantas são conhecidas
como plantas antagonistas (OWINO, 2002).
A resistência em plantas é conhecida de longa data em culturas
e tem sido manipulada tanto por métodos tradicionais de
melhoramento quanto por técnicas moleculares modernas
(KARBAN; BALDWIN, 1997). Apesar dos muitos exemplos de
sucesso dos cruzamentos visando à química dos compostos
metabólitos secundários para aumentar a resistência, efeitos
indesejáveis têm sido observados. Por exemplo, linhagens de
algodão com altos teores de gossipol, um sesquiterpeno tóxico,
mostram resistência às larvas da lagarta-da-maçã e outros
herbívoros, mas mostram também efeitos tóxicos para humanos e
animais domésticos (GERSHENZON; CROTEAU, 1991). Já a
eliminação de glicosídeos cianogênicos das raízes tuberosas da
mandioca reduz os efeitos tóxicos para humanos, mas pode
aumentar a incidência de herbívoros e fungos em plantas sem esses
compostos (MOELLER; SEIGLER, 1999). Assim, há necessidade de
balancear os custos/benefícios da manipulação de toxinas em
plantas.
Muitos estudos relatam a ampla variedade das interações dos
aleloquímicos. Borden (2002) exemplifica essas interações entre
plantas terrestres, artrópodes e vertebrados. Em uma revisão
recente, Isman (2006) refere-se ao uso de compostos químicos com
ação inseticida, repelente e deterrente de origem botânica, que têm
um papel cada vez maior na agricultura sujeita às crescentes
regulamentações que estão inibindo o uso de inseticidas
convencionais. A despeito dos muitos estudos e exemplos na
literatura, a adoção dos aleloquímicos como uma ferramenta no
manejo de pragas tem sido limitada por várias razões, várias delas
discutidas. Fica claro que muito ainda precisa ser investigado e não
há dúvidas de que o manejo de insetos-praga pelo uso de
aleloquímicos irá desempenhar papel preponderante em programas
de MIP no futuro.
Estudo de caso: a bioecologia e
nutrição e o manejo de heterópteros-
praga da soja
Como um exemplo no contexto da bioecologia e da nutrição de
insetos fitófagos e do manejo integrado de pragas (MIP), o grupo
alimentar dos heterópteros-praga da soja, Glycine max (L.) Merrill
será analisado. A soja é uma leguminosa cultivada mundialmente e
é colonizada por muitos insetos, o que inclui os heterópteros
(percevejos), pragas importantes na Região Neotropical (KOGAN;
TURNIPSEED, 1987; PANIZZI; CORRÊA-FERREIRA, 1997).
História da vida dos heterópteros-praga da

soja
Muitas espécies de heterópteros-praga ocupam apenas um
terço de suas vidas alimentando-se de culturas como a soja, o milho
e o algodão, durante a primavera-verão, em geral, suas plantas
preferidas. O resto do tempo eles se alimentam e se reproduzem
sobre plantas hospedeiras alternativas ou ocupam nichos para a
passagem do período desfavorável (inverno). A maioria dos estudos
sobre a biologia dos heterópteros no campo concentra-se nas
culturas, dedicando pouca atenção para o papel das plantas
selvagens, usualmente, menos preferidas. Embora os percevejos
possam não se reproduzir nessas plantas (pelo menos em algumas
delas), elas fornecem nutrientes e água. Algumas plantas
hospedeiras alternativas podem nem mesmo serem reconhecidas
como plantas tóxicas em potencial pelos percevejos, apesar de sua
polifagia e ampla capacidade de suportar aleloquímicos tóxicos ou
falta de nutrientes essenciais.
Normalmente, os percevejos procuram as plantas hospedeiras
alternativas à medida que as culturas amadurecem e são colhidas, e
continuam a se desenvolver e reproduzir, em particular em áreas
tropicais ou subtropicais, onde permanecem ativos o ano inteiro.
Considerando-se as espécies de percevejos associadas com soja,
vários estudos relatam as suas plantas hospedeiras em muitas
partes do mundo (KIRITANI et al.; 1965; MINER, 1966; SINGH,
1972; JONES JUNIOR, 1979; TODD; HERZOG, 1980; JONES
JUNIOR; SULLIVAN, 1981, 1982; VELASCO et al., 1995; PANIZZI,
1997). O uso de plantas hospedeiras alternativas por percevejos e a
sua manipulação com o objetivo de manejá-los será discutido
adiante (item Sequência de plantas hospedeiras). Apesar desses
muitos relatos, muito ainda permanece por ser feito, particularmente
no que se refere às plantas hospedeiras alternativas consideradas
menos preferidas e exploradas apenas ocasionalmente (PANIZZI,
2000) (veja item O papel das plantas hospedeiras menos preferidas
para detalhes).
O manejo dos heterópteros em soja
Resistência de plantas
Como indicado previamente (item Cultivares resistentes), a
resistência de plantas é uma tática de manejo integrado de pragas
(MIP) muito importante no contexto da bioecologia e da nutrição dos
insetos. No caso dos percevejos, muitos estudos têm sido
conduzidos ao longo dos anos, incluindo a avaliação de cultivares
comerciais e de genótipos de bancos de germoplasma, e
desenvolvimento de novas cultivares.
Estudos iniciais desenvolvidos por McPherson (1978) com soja
sugeriram que a cultivar comercial Lee 68 possuiria algum
mecanismo de tolerância aos danos dos percevejos. De forma
semelhante, Link et al. (1971, 1973) encontraram uma menor
percentagem de sementes danificadas por percevejos na cultivar
Bienville, comparado com a cv. Santa Rosa e Industrial, e que a cv.
Serrana foi menos afetada por percevejos do que a cv. Bienville.
Jones Junior e Sullivan (1978) encontraram que a cv. Essex, com
ciclo mais curto do que outras cultivares, escapou aos danos
severos por percevejos. Essa observação de que cultivares
precoces evitam os danos dos percevejos, fato observado por vários
pesquisadores em diversos locais, constituiu a base para o
desenvolvimento maciço de programas de melhoramento de soja
que culminaram no desenvolvimento de cultivares precoces que
escapam aos danos dos percevejos, particularmente no Brasil.
A avaliação de germoplasma levou à descoberta de vários
genótipos conhecidos por plantas introduzidas (PIs) com vários
graus de resistência a vários insetos-praga, incluindo os percevejos.
Por exemplo, Turnipseed e Sullivan (1975) relataram efeitos
adversos das PIs 229358, 227687 e 171451, e da linhagem ED 73-
371 ao percevejo-verde, N. viridula. Jones Junior e Sullivan (1979)
demonstraram que a PI 229358 foi a mais consistentemente
resistente às ninfas de N. viridula. Outra PI, a PI 171444, também
demonstrou possuir resistência ao N. viridula, do tipo antibiose e
antixenose (GILMAN et al., 1982; KESTER et al., 1984). As
linhagens IAC 74-2832 e Chi-Kei No. 1B demonstraram menor
danos aos percevejos ao serem comparadas com outros genótipos
no campo (PANIZZI, et al., 1981).
Apesar dos muitos anos de pesquisa, foi apenas em 1989 que a
primeira cultivar resistente foi lançada, a qual apresentava antibiose
e tolerância aos percevejos (ROSSETTO, 1989). Essa cultivar foi
chamada de IAC 100, em homenagem ao centésimo ano do Instituto
Agronômico de Campinas (IAC). A cultivar foi utilizada por certos
agricultores, mas logo foi substituída por outras mais produtivas,
apesar de suscetíveis aos percevejos. Mais recentemente, em uma
série de artigos, Lourenção et al. (1997, 1999, 2000, 2002, 2005)
relataram o comportamento de cultivares e linhagens de soja com
diferentes graus de resistência aos insetos sugadores.
Como o indicado por Boethel (1999), ao longo dos anos, os
melhoristas e os entomologistas depararam com diversos
obstáculos ao desenvolverem cultivares de soja resistentes aos
insetos. A incorporação do gene da bactéria Bacillus thuringiensis
(Bt) em cultivares de soja abre novamente perspectivas para os
programas de melhoramento de soja visando à resistência às
pragas, porém, para o caso dos mastigadores que são afetados pelo
Bt. Entretanto, o desenvolvimento de cultivares de soja resistentes
aos sugadores (percevejos) permanece como um desafio.
Cultura-armadilha
O uso de cultura-armadilha, ou seja, uso da mesma espécie
vegetal preferida pela espécie de praga em questão, em diferente
estágio fenológico de desenvolvimento, tem sido adotado com certo
sucesso em soja para manejar percevejos em várias regiões do
mundo.
Aparentemente, o primeiro estudo em soja com percevejos foi
conduzido por Newsom e Herzog (1977), os quais relataram a
atratividade da soja cultivada mais cedo, isto é, em antecipação às
demais áreas, aos percevejos em Louisiana, EUA. Os percevejos se
concentraram nas áreas pequenas cultivadas mais cedo, cujas
plantas já estavam no período reprodutivo, com vagens contendo
sementes, que os atraíram. Na área restante, cultivada mais tarde,
as plantas estavam ainda no período vegetativo, sendo menos
atrativas. O controle químico efetuado nas plantas em reprodução
evitou a dispersão dos insetos para as áreas circunvizinhas.
Resultados semelhantes foram mais tarde relatados nos EUA por
Ragsdale et al. (1981) e McPherson e Newsom (1984).
No Brasil, cultivares precoces ou semeadas mais cedo,
ocupando cerca de 10% dos campos de soja, circundando ou em
faixas no meio da área principal (Figura 2) foram utilizadas com
sucesso, reduzindo o grau de colonização da área principal pelos
percevejos (PANIZZI, 1980). Essa tática de controle de percevejos,
utilizada em conjunto com a liberação do parasitoide de ovos
Trissolcus basalis (Wollaston) na área-armadilha no início do
estabelecimento da cultura, foi efetiva no controle dos percevejos
(CORRÊA-FERREIRA, 1987). Estudos adicionais com o uso da
técnica da cultura-armadilha para manejar percevejos foram
também conduzidos no Brasil Central por Kobayashi e Cosenza
(1987).
Figura 2. Cultura-armadilha em soja, com uso de cultivar precoce

nas bordaduras da lavoura, ocupando cerca de 10% da área total,
para atrair percevejos.
Foto: Antônio R. Panizzi
Apesar desses muitos estudos e resultados favoráveis, a

técnica da cultivar-armadilha para manejar percevejos em soja tem
se limitado a situações especiais, como campos de soja isolados ou
cultivos orgânicos, onde o uso de pesticidas é proibido. Existem
várias razões que explicam os motivos de essa técnica ser pouco
utilizada: os hábitos alimentares de polifagia dos percevejos
dificultam a sua atração para a área com cultura-armadilha; o pouco
conhecimento das interações plantas/hospedeiros; e a falta de
interesse dos agricultores que, em geral, preferem métodos
convencionais mais práticos, como o controle químico convencional.
O manejo de culturas consorciadas para mitigar o

impacto dos heterópteros em soja
Em geral, a soja é cultivada em áreas extensas, no mundo todo.
Entretanto, em algumas regiões onde a cultura está se expandindo,
uma grande porcentagem da área cultivada ocorre em campos
pequenos. Esses campos são explorados pelos chamados
agricultores pequenos com objetivos específicos, como a produção
de soja orgânica ou produção de soja tipo vegetal para consumo
humano.
Nesses campos pequenos, o consórcio de culturas é uma
prática comum. Por exemplo, em algumas áreas do Sul do Brasil, o
cenário se constitui de campos de soja cercados por vegetação
natural ou outras culturas (Figura 3). Nessa condição, a soja
normalmente escapa dos danos causados pelos percevejos. É
conhecido que, nos Trópicos, quando a soja é cultivada próxima a
outras culturas, como outras leguminosas, ela é muito menos
danificada pelos percevejos do que quando cultivada em áreas com
plantas de soja apenas (JACKAI, 1984; NAITO, 1996).
Figura 3. Área com cenário envolvendo campos de soja pequenos
cercados por vegetação natural ou outras culturas. Nessa situação,
normalmente a soja não é atacada pelos percevejos.
Foto: Marcos Lena – GaMa Comercial Importadora e Exportadora Ltda
Por mais de 15 anos, temos cultivado soja para fins de

pesquisa em campos pequenos, cercados por outras culturas.
Nesses campos, observou-se um grau de colonização das plantas
de soja por percevejos muito menor do que o observado nas
chamadas áreas abertas. Mesmo nessas áreas expostas, as quais
são em geral planas e maiores do que os campos pequenos, a
adição de outras culturas resulta na redução do impacto dos
percevejos.
Substâncias que interferem no processo alimentar

para mitigar o impacto dos heterópteros em soja
O uso de compostos secundários ou aleloquímicos que
interferem no processo alimentar foi discutido brevemente no item
Aleloquímicos funcionais. Com respeito aos heterópteros que se
alimentam das sementes da soja, o exemplo de uma substância que
interfere no comportamento alimentar será discutido em detalhes.
Observações de campo, em lavouras de soja do Sul do Brasil,
de uma aparente atração de percevejos para roupas suadas ou
cabos de ferramentas utilizadas pelos agricultores causaram a
especulação de que o suor humano estaria atraindo os percevejos.
Testes de campo foram então conduzidos com cloreto de sódio
(NaCl ou sal de cozinha) misturado com água e pulverizados sobre
as plantas de soja. Estudos iniciais, em casa de vegetação, com
plantas de soja em vasos, revelaram que o percevejo-verde, Nezara
viridula (L.), preferiu plantas pulverizadas com NaCl comparado com
plantas que receberam apenas água (CORSO, 1989). Resultados
de testes adicionais usando uma mistura de NaCl (0,5%) com a
metade da dose dos inseticidas recomendados para o controle de
percevejos indicaram uma mesma eficácia dos pesticidas no seu
controle. A dose reduzida foi prontamente adotada pelos
agricultores, por razões econômicas (CORSO, 1990).
Testes adicionais de campo foram conduzidos na Embrapa Soja
em Londrina, PR, por Panizzi e Oliveira (1993), para testar a
suposta atração do NaCl aos percevejos. Foram selecionadas
parcelas (32 m x 7 m) em nove locais diferentes de campos de soja,
as quais foram pulverizadas com NaCl (0,5%) em metade da área, a
outra metade recebendo apenas água. Foram feitas amostragens
dos percevejos, aproximadamente, duas vezes por semana durante
onze semanas (total de 15 amostragens), usando-se o método do
pano para a contagem de ninfas e adultos dos percevejos Nezara
viridula, Piezodorus guildinii e Euschistus heros. Os resultados
indicaram que tanto ninfas como adultos das três espécies de
percevejos foram mais abundantes nas áreas que receberam sal,
comparadas com as áreas que receberam apenas água (Figura 4).
Figura 4. Número médio de ninfas + adultos das três principais
espécies de percevejos pentatomídeos (Nezara viridula, Euschistus
heros e Piezodorus guildinii) capturados em nove parcelas com soja.
Cada média corresponde a 15 datas de amostragem. As parcelas
foram pulverizadas com solução de cloreto de sódio (0,5%) numa
metade e na outra com água apenas. Londrina, PR, 1990.
Fonte: Panizzi e Oliveira (1993).
Pelo fato de o sal não ser volátil e não ter um efeito sinérgico
com inseticidas (SOSA-GÓMEZ et al., 1993), investigações
adicionais foram conduzidas por Niva e Panizzi (1996) para testar a
hipótese de que o sal de cozinha estava interferindo no
comportamento alimentar dos percevejos. Eles compararam o
comportamento alimentar do percevejo-verde, N. viridula, em
vagens de soja tratadas com NaCl (0,5%) e vagens de soja tratadas
com água apenas (testemunha). Eles ofereceram vagens de soja
com e sem sal para os percevejos confinados em arenas (placas de
Petri 14 cm x 2 cm) e anotaram o tempo gasto para provar o
alimento com as peças bucais e em alimentação (inserção dos
estiletes nas vagens de soja). Os resultados indicaram que os
percevejos gastaram muito mais tempo provando as vagens
tratadas com sal do que as não tratadas, e o tempo de alimentação
foi semelhante em ambos os tratamentos (Figura 5). O fato de o
comportamento de prova ser muito maior nas vagens tratadas com
sal causa um efeito arrestante, isto é, faz com os percevejos
permaneçam mais tempo sobre as vagens tratadas. Isso explica o
maior número de percevejos encontrados em plantas tratadas com
sal observado por Corso (1989) e Panizzi e Oliveira (1993), e a
maior eficácia dos inseticidas em doses reduzidas quando
misturados ao sal, relatados por Corso (1990). Esse exemplo ilustra
o potencial do uso de substâncias que interferem com o processo
alimentar para manejar espécies-praga de insetos, considerando-se
estudos básicos do comportamento alimentar mediado por sensilas
gustativas presentes na ponta do lábio dos percevejos (ver Figura 9
no capítulo 12).
Figura 5. Duração total (horas) dos comportamentos associados
com a alimentação do percevejo-verde, Nezara virdula em vagens
de soja que receberam solução de cloreto de sódio (0,5%) (A e C)
comparada com vagens-testemunhas (tratadas com água apenas)
(B e D). Letras minúsculas (entre comportamentos dentro de cada
tratamento) e maiúsculas (entre tratamentos e dentro de cada
comportamento) diferentes, indicam diferenças significativas usando
os testes aleatórios (P< 0,05).
Fonte: Niva e Panizzi (1996).
Outros aleloquímicos incluem substâncias como a azadaractina

e outros limonoides, extraídos de plantas da família Meliaceae.
Essas substâncias são conhecidas por causarem efeitos tóxicos,
isto é, interrompem o crescimento de ninfas do percevejo-verde, N.
viridula, além de terem efeitos antialimentar, reduzindo a frequência
das puncturas (SEYMOUR et al., 1995; MITCHELL et al., 2004).
Mais recentemente, Koul (2006) publicou uma listagem de
compostos sintéticos e naturais que apresentam efeitos
antialimentar, ressaltando a importância desses compostos em
substituição aos produtos inseticidas convencionais.
O manejo de heterópteros em plantas

hospedeiras alternativas
A maioria das espécies de heterópteros passa apenas um terço
de sua vida alimentando-se e se reproduzindo em culturas durante a
primavera e o verão. O resto do tempo, são encontrados
alimentando-se e reproduzindo-se em hospedeiros selvagens
alternativos, ou ocupando nichos para a passagem do inverno, tais
como sob cascas de árvores ou no solo debaixo de folhas secas.
Dessa forma, é importante o monitoramento das populações nos
hospedeiros alternativos ou nos abrigos, com o objetivo de
estabelecerem táticas de manejo antes que esses percevejos
colonizem as plantas cultivadas. Esse é, talvez, um dos maiores
desafios aos entomologistas, porque muita informação é ainda
necessária sobre sua biologia, ecologia e seu comportamento, e
porque muito pouco tem sido investigado comparado com o que é
conhecido sobre esses percevejos danificando plantas de interesse
econômico.
Para conceber estratégias para manejar espécies-praga, é
preciso conhecer quais hospedeiros selvagens são explorados pelos
percevejos, quão adequados eles são para o desenvolvimento das
ninfas e reprodução dos adultos, quais sequências de plantas são
utilizadas pelas gerações subsequentes, e quando ocorre dispersão
das plantas cultivadas para as plantas selvagens e vice-versa
(PANIZZI, 1997).
Sequência de plantas hospedeiras
Em geral, os percevejos exploram uma ampla variedade de
plantas hospedeiras dentro da mesma geração ou em gerações
sucessivas. As ninfas e os adultos movem-se entre exemplares de
plantas da mesma espécie ou de espécies diferentes, as quais
podem ser colonizadas em sequência. Há vários exemplos de
sequência de plantas hospedeiras utilizadas por diferentes espécies
de percevejos (PANIZZI, 1997).
No Estado do Paraná, na Região Norte, o extremamente
polífago percevejo-verde, Nezara viridula, coloniza a soja durante o
final da primavera e o verão, completando três gerações nessa
cultura, antes de se mover para hospedeiros alternativos como a
Crotalaria lanceolata, onde uma quarta geração é completada
(Figura 6). Durante esse período, o percevejo pode se alimentar de
carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum, sobre cuja
planta não se reproduz. Uma quinta geração é completada durante
o inverno ameno do norte do Paraná em nabo-bravo ou nabiça,
Raphanus raphanistrum; em mostarda, Brassica campestris e em
feijão-guandu, Cajanus cajan. Ainda durante o inverno, N. viridula
pode se alimentar do trigo, Triticum aestivum, mas não se reproduz
nesse hospedeiro. Uma sexta geração é completada em rubim,
Leonurus sibiricus. Durante o ano todo, o percevejo-verde pode ser
observado em mamona, Ricinus communis, em cuja planta pode se
alimentar, mas não se reproduz.
Figura 6. Sequência de plantas hospedeiras cultivadas e selvagens
usadas por sucessivas gerações do percevejo-verde, Nezara virdula
no Norte do Estado do Paraná (caixas em branco indicam
ocorrência de reprodução).
Fonte: Panizzi, 1997.
O menos polífago percevejo-verde-pequeno, Piezodorus

guildinii, também completa três gerações em soja (Figura 7). Uma
quarta geração é completada em leguminosas tais como crotalária,
feijão-guandu e várias espécies de anileiras (Indigofera hirsuta, I.
truxillensis e I. suffruticosa). Durante o inverno, o percevejo-verde-
pequeno alimenta-se das leguminosas (anileiras) mas, em contraste
com o percevejo-verde N. viridula, não se reproduz nessa época.
Por ser espécie neotropical, P. guildinii é menos adaptado às
temperaturas mais baixas do inverno ameno da região. Uma quinta
geração é completada nas anileiras, antes de os percevejos
começarem a colonizar a soja no final da primavera.
usadas por sucessivas gerações do percevejo-verde-pequeno,
Piezodorus guildinii, no norte do Estado do Paraná (caixas em
branco indicam ocorrência de reprodução).
Fonte: Panizzi, 1997.
O percevejo-marrom-neotropical, Euschistus heros, à

semelhança das duas espécies anteriores, também completa três
gerações em soja. Durante o final do verão e início do outono, uma
quarta geração é completada em feijão-guandu, Cajanus cajan.
Durante o verão, pode ser encontrado alimentando-se da erva
daninha conhecida por leiteiro ou amendoim-bravo, Euphorbia
heterophylla, mas a reprodução sobre essa planta foi observada
apenas em laboratório (PINTO; PANIZZI, 1994). E. heros pode se
alimentar, mas não se reproduz, em carrapicho-de-carneiro,
Acanthospermum hispidum. É interessante salientar que, nessa
planta, esse típico sugador de sementes alimenta-se das hastes da
planta (ver item O papel das plantas hospedeiras menos preferidas).
No outono, E. heros inicia a procura de abrigos sob a palhada, onde
permanece até o próximo verão (Figura 8). Durante esse tempo, o
percevejo acumula lipídios e não se alimenta, permanecendo num
estado de hibernação parcial (PANIZZI; NIVA, 1994; PANIZZI;
HIROSE, 1995; PANIZZI; VIVAN, 1997). Apesar de completar
menos gerações que as espécies anteriores, o percevejo-marrom é
a espécie mais abundante, particularmente em regiões mais
quentes. O longo tempo que passa em abrigos evita o ataque de
inimigos naturais, aumentando a sua sobrevivência (PANIZZI;
OLIVEIRA, 1999).

usadas por sucessivas gerações do percevejo-marrom, Euschistus
heros, no norte do Estado do Paraná (caixas em branco indicam a
ocorrência de reprodução).
Fonte: Panizzi (1997).
No estudo de sequência de plantas hospedeiras usadas por
percevejos é importante determinar quais plantas são utilizadas
sucessivamente e quão adequadas elas são no desenvolvimento
das ninfas e na reprodução dos adultos. Ao se fazer isso,
identificam-se quais plantas são mais importantes na biologia dos
insetos, e, em quais plantas os estudos devem se concentrar para a
elaboração de táticas de manejo para mitigar o seu impacto nas
culturas.
Populações locais de heterópteros com hábitos

alimentares específicos
Em geral, os percevejos são polífagos, alimentando-se de uma
ampla variedade de plantas de diferentes espécies e de diferentes
famílias. Apesar dessa polifagia, os percevejos demonstram
preferências por certos agrupamentos taxonômicos, tais como
leguminosas e brassicáceas, como é o caso do percevejo-verde, N.
viridula (TODD; HERZOG, 1980), leguminosas e solanáceas, como
o percevejo Edessa meditabunda (SILVA et al., 1968; LOPES et al.,
1974), ou gramíneas em geral, como as espécies de Aelia,
Mormidea e Oebalus (PANIZZI et al., 2000). Entretanto, populações
de N. viridula no sul dos EUA se alimentam de gramíneas, tais como
o milho (NEGRON; RILEY, 1987), o qual não tem sido relatado
como uma planta hospedeira desse percevejo em nenhum outro
lugar. Populações locais do percevejo-marrom-neotropical, E. heros,
alimentam-se do amendoim-bravo, E. heterophylla, mas, em geral,
essa planta não é explorada como fonte alimentar (PINTO; PANIZZI,
1994). Esses e outros exemplos demonstram que, dependendo do
tempo de exposição a hospedeiros restritos e sua disponibilidade,
espécies de percevejos polífagas podem atuar como monófagos ou
oligófagos (FOX; MORROW, 1981).
Esse fenômeno de populações locais com hábitos alimentares
específicos deixa clara a complexidade da biologia dos percevejos
fitófagos. O que pode ser uma informação válida em um
determinado local não se aplica em outro. Isso indica que, para
serem planejadas táticas de manejo que envolvam a manipulação
das plantas hospedeiras, os estudos devem ser feitos localmente. A
sequência de plantas hospedeiras usadas em cada local por cada
espécie deve ser determinada e entendida completamente,
considerando-se fatores bióticos tais como características de cada
espécie de percevejo e de cada espécie de planta, e os fatores
abióticos, como regime de chuvas, amplitude de temperaturas
favoráveis que permitirão a reprodução, e fotoperíodo.
Manipulação de plantas hospedeiras preferenciais

Diversos estudos relativos ao uso de plantas preferidas como
armadilhas como uma ferramenta para manejar espécies-praga
(HOKKANEN, 1991) foram realizados. Vários estudos têm sido
conduzidos, manipulando-se a fenologia das plantas, como é o caso
dos percevejos que preferem se alimentar de plantas com
vagens/sementes, em vez de plantas no período vegetativo (ver
item Cultura-armadilha).
O fato de os percevejos, em geral, serem polífagos, faz com
que a técnica da cultura-armadilha, em termos de atração por
diferentes espécies vegetais, seja mais complicada. Apesar da
polifagia, várias tentativas têm sido feitas para viabilizar o uso do
conceito clássico de cultura-armadilha para manejar percevejos. Um
dos primeiros trabalhos foi conduzido por Watson (1924), o qual se
refere ao uso de leguminosas (Crotalaria sp.) para atrair populações
do percevejo-verde, N. viridula, em plantações de citrus na Flórida,
EUA. Os percevejos se concentraram sobre a leguminosa e foram
eliminados antes de colonizarem as plantas de citrus. Ludwig e Kok
(1998) avaliaram a técnica da cultura-armadilha para manejar
populações do percevejo-harlequim, Murgantia histrionica (Hahn)
(Pentatomidae), em brócolis.
Nos Trópicos, Jackai (1984) relatou a atração de caupi, Vigna
unguiculata, para pentatomídeos, reduzindo o seu impacto em soja
na África. Na Indonésia, o alidídeo Riptortus linearis (L.), também
uma praga da soja, foi controlado com o emprego de Sesbania
rostrata como cultura-armadilha (NAITO, 1996).
No Sul do Brasil, com propriedades agrícolas menores e maior
diversificação de vegetação, existe bom potencial para o uso da
técnica da cultura-armadilha para manejar percevejos-praga da soja.
Por exemplo, a associação forte do percevejo-verde-pequeno, P.
guildinii, com leguminosas selvagens do gênero Indigofera pode ser
usada para concentrá-los em áreas restritas onde podem ser
eliminados. De forma semelhante, o feijão-guandu, Cajanus cajan, o
qual é utilizado como barreira viva contra o vento sobre curvas de
nível ou terraços, pode ser usado como cultura-armadilha para essa
e outras espécies de pentatomídeos como o N. viridula e o E. heros,
e para o alidídeo, Neomegalotomus parvus (Westwood). Essa
leguminosa produz vagens quase o ano todo no norte do Paraná, e
é atrativo aos percevejos quando estes abandonam o seu
hospedeiro preferido, a soja.
O papel das plantas hospedeiras menos preferidas

Em geral, durante a sua vida, os insetos deparam com fontes
alimentares menos preferidas e precisam se adaptar a elas quando
as fontes preferidas não estão disponíveis. Muitas espécies de
percevejos passam somente um terço de sua vida sobre as culturas
de primavera/verão, que são as suas preferidas. O resto do tempo
eles ou se alimentam e se reproduzem sobre plantas hospedeiras
alternativas, muitas delas de baixo valor nutricional, ou ocupam
nichos para a passagem do inverno, mais ou menos inativos. Dessa
forma, as plantas hospedeiras menos preferidas são geralmente
pouco percebidas e o seu papel na história da vida dos percevejos é
subestimado.
Embora os percevejos não se reproduzam sobre essas plantas,
ou, ao menos, sobre algumas delas, de certa forma, elas fornecem
nutrientes e, também, água. Entretanto, pelo fato de os percevejos
não as utilizarem rotineiramente, às vezes, eles não são capazes de
reconhecê-las como plantas tóxicas em potencial, apesar da sua
polifagia e grande capacidade de suplantar a presença de
aleloquímicos ou a falta de nutrientes essenciais.
Entre as plantas menos preferidas para os percevejos, algumas
são cultivadas e outras são selvagens. Essa últimas, em geral,
ocorrem próximas a campos cultivados, cujas plantas foram colhidas
ou amadureceram. Em alguns casos, as ervas daninhas que
permanecem verdes entre plantas cultivadas maduras são
exploradas temporariamente como fonte de nutrientes e água. Essa
situação é comum em áreas tropicais e subtropicais, onde a maioria
dos percevejos permanecem ativos durante o ano todo, embora
algumas espécies possam entrar em diapausa (quiescência) sob
restos de culturas, tais como o percevejo-marrom, E. heros
(PANIZZI; VIVAN, 1997).
Quando os percevejos fitófagos deparam com a escassez de
plantas hospedeiras preferidas e as condições ambientais são
favoráveis, isto é, a temperatura e a umidade relativa são
relativamente altas e o fotoperíodo é adequado, os percevejos se
alimentam e permanecem ativos sobre plantas hospedeiras menos
preferidas. Entretanto, nessas plantas os percevejos não estão
acostumados a se alimentar das sementes/frutos, ou essas plantas
podem estar no período vegetativo, ou, ainda, elas podem produzir
sementes/frutos inacessíveis aos percevejos (por exemplo,
sementes protegidas pela parede das vagens espessas ou por
espaço vazio). Se ocorer uma ou mais dessas condições, os
percevejos são forçados a trocar seus hábitos alimentares,
explorando outras estruturas das plantas, normalmente não
utilizadas como fonte de nutrientes.
Por exemplo, o percevejo-verde, N. viridula, pode se alimentar
de plantas menos preferidas no norte do Paraná, tal como o
carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum. Nessa planta, a
mortalidade das ninfas é muito alta em laboratório (no campo as
ninfas nem mesmo se alimentam dela), e os adultos não se
reproduzem, tendo uma longevidade reduzida; embora sendo um
sugador de sementes, o percevejo-verde apresenta preferência por
se alimentar das hastes dessa planta (PANIZZI; ROSSI, 1991). As
hastes possuem internamente um tecido aquoso, e, aparentemente,
os percevejos conseguem detectar essa fonte de água abundante.
Em mamona, Ricinus communis, os últimos ínstares e adultos
de N. viridula mostram um comportamento alimentar atípico,
alimentando-se nas nervuras das folhas (PANIZZI, 2000). Os ovos
não são depositados pelas fêmeas sobre as folhas, exceto,
acidentalmente. Em trigo, Triticum aestivum, adultos de N. viridula
têm sido observados alimentando-se de espigas durante invernos
amenos, mas sem ovipositar nas plantas. Tentativas para criar
ninfas em laboratório, usando espigas verdes ou sementes
maduras, fracassaram.
N. viridula, embora extremamente polífago, não se reproduz em
gramíneas. Há relatos do seu dano em milho e trigo no Brasil (MAIA,
1973; GASSEN, 1984), e nos EUA (VIATOR et al., 1983; NEGRON;
RILEY, 1987). Entretanto, esses são casos de populações locais
que desenvolveram hábitos alimentares específicos, como o
discutido previamente no item Populações locais de heterópteros
com hábitos alimentares específicos. No norte do Paraná, N. viridula
pode eventualmente se alimentar de milho, mas nas hastes ou em
plântulas de milho cultivado em semeadura direta, e não nas
espigas. Os percevejos que permanecem em áreas com ervas
daninhas ou plantas cultivadas “voluntárias”, podem se alimentar de
plântulas de milho cultivadas nessas áreas. Entretanto, esses
eventos são raros. Outras espécies de percevejos também se
alimentam de plantas menos preferidas. Por exemplo, o percevejo-
marrom, E. heros, um típico sugador de sementes, frequentemente
alimenta-se de hastes do carrapicho-de-carneiro (PANIZZI, 2000).
O pentatomídeo Dichelops melacanthus (Dallas), previamente
relatado como uma praga da soja alimentando-se das vagens
(GALILEO et al., 1977), tem sido observado alimentando-se de
milho e de trigo (CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2001, 2004). Essa
troca nos hábitos alimentares, de estruturas reprodutivas de plantas
mais preferidas, tais como a soja, para tecidos vegetativos de
plantas menos preferidas (gramíneas), é atribuída à baixa
disponibilidade de hospedeiros preferidos. Após a colheita da soja,
D. melacanthus permanece no solo sob restos culturais,
alimentando-se de plantas de milho e trigo cultivadas em sistema de
semeadura direta. Nessas áreas, os percevejos encontram abrigo
(palhada) e alimento (sementes maduras caídas no solo) e
conseguem sobreviver, diferentemente do que ocorre em áreas sob
cultivo convencional, onde os percevejos são deslocados dos
abrigos e mortos pela aração.
Uma situação semelhante ocorre com o percevejo alidídeo
Neomegalotomus parvus Westwood, um típico sugador de
sementes maduras de leguminosas. Em áreas sob semeadura
direta, esse percevejo permanece no solo alimentando-se de
sementes maduras, complementando sua dieta por explorar
plântulas de soja (PANIZZI; CHOCOROSQUI, 1999).
Em conclusão, apesar de muitos dos aspectos da biologia dos
percevejos terem sido investigados, talvez, o menos compreendido
é o que se refere à importância e ao papel das plantas hospedeiras
menos preferidas (PANIZZI, 2000). Para o desenvolvimento de
programas de manejo integrado de pragas mais abrangentes
(holísticos) e eficientes, atenção maior deve ser dedicada a esse
assunto.
O manejo de heterópteros em nichos da

entressafra
Após colonizar as culturas de primavera–verão, os percevejos
dispersam para locais de hibernação ou, nos Trópicos, para plantas
hospedeiras alternativas. Em geral, os percevejos começam a se
dispersar mesmo antes que a cultura em que estão se alimentando
complete a maturação. Por exemplo, pentatomídeos que se
alimentam da soja iniciam o processo de deixar a cultura após
atingir o pico populacional durante o período em que as plantas
iniciam a senescência. Esse processo de abandonar a cultura se
intensifica à medida que as plantas secam e amadurecem (Figura
9).
Geralmente, após abandonar as culturas de verão, os
percevejos se alimentam de plantas hospedeiras alternativas e
podem completar mais uma geração, antes de se deslocarem para
os nichos de hibernação, ou, podem, ainda, continuar a se
reproduzir nessa plantas alternativas. Isso irá depender não apenas
da favorabilidade dos fatores abióticos, como a temperatura e o
fotoperíodo, mas também da capacidade de certas espécies se
reproduzirem nos hospedeiros alternativos. Esses percevejos
abandonam os nichos de diapausa ou hospedeiros alternativos para
iniciar a colonização de hospedeiros preferenciais de
primavera/verão, tais como a soja. Em soja, a colonização se inicia
ainda no período vegetativo (V0–Vn), aumenta no período
reprodutivo, durante a floração e início do desenvolvimento das
vagens (R1–R3), e a população aumenta até alcançar o chamado
período crítico no enchimento de vagens (R4 – R5.n); nesse estágio,
o dano à cultura é crucial. No final do período de enchimento (R6),
os percevejos atingem o pico populacional, e o processo de
dispersão inicia-se novamente (Figura 9).
Figura 9. Representação esquemática da fenologia da população
dos percevejos sobre a sua planta hospedeira preferencial – a soja,
e dispersão da população para plantas hospedeiras alternativas ou
nichos de passagem de inverno.
Fonte: Corrêa-Ferreira e Panizzi (1999).
O manejo dos restos culturais

O manejo dos restos de cultura com a finalidade de mitigar o
impacto das pragas está crescendo em importância à medida que
os sistemas de semeadura direta estão aumentando em diversas
regiões do mundo. Esses sistemas fornecem condições favoráveis
para insetos que habitam o solo ou que vivem sob os restos
culturais.
Ao menos três espécies de percevejos têm se favorecido do
sistema de semeadura direta: o percevejo-marrom, Euschistus
heros (F.), o percevejo-barriga-verde, Dichelops melacanthus
(Dallas) (Pentatomidae), e o percevejo-castanho-da-raiz,
Scaptocoris castanea Perty (Cydnidae).
E. heros, em razão de seu hábito de se esconder embaixo de
restos culturais durante mais de seis meses do ano, particularmente
durante o outono–inverno e início da primavera (PANIZZI; VIVAN,
1997) tem aumentado em abundância de forma acentuada
(Figura10). Considerado uma praga secundária nos anos 1970, hoje
é o percevejo mais abundante em soja no Brasil.
Figura 10. Exemplares do percevejo-marrom, Euschistus heros, em

nichos de passagem de inverno, sob restos culturais (palhada).
Fonte: Panizzi e Vivan (1997).
Foto: Antônio R. Panizzi
D. melacanthus também aumentou sua abundância em

decorrência do aumento do sistema de semeadura direta. Outrora
considerado praga secundária da soja, juntamente com Dichelops
furcatus, D. melacanthus são hoje consideradas pragas séria do
milho e do trigo. Também permanece no solo em hibernação parcial
(oligopausa ou quiescência), e, quando o milho ou trigo são
semeados diretamente sobre os restos de cultura durante o outono,
no Sul do Brasil, ele ataca as plântulas que sofrem danos severos
(CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2001, 2004). Danos semelhantes por
percevejos em plântulas de milho têm sido relatados nos EUA
(SEDLACEK; TOWNSEND, 1988; APRYANTO et al., 1989).
A terceira espécie, S. castanea, ataca as raízes de muitas
plantas de importância econômica, tais como o milho, o algodão, o
arroz, o amendoim, a cana-de-açúcar, a batata, a ervilha, o tomate e
o pimentão, bem como várias plantas selvagens não cultivadas na
Região Neotropical. Também pode ser devastador à cultura da soja
(LIS et al., 2000). Como se alimenta das raízes, permanece a maior
parte do tempo enterrado.
No controle dessas três espécies e outras que vivem parte de
sua vida no solo, o manejo dos restos culturais é imprescindível e a
eventual aração e queima dos resíduos são recomendadas.
O monitoramento de heterópteros em nichos da

entressafra
Talvez um dos passos mais importantes para implementar
sistemas de manejo integrado de pragas holísticos seja monitorar os
nichos de entressafras e plantas hospedeiras para determinar a
abundância das populações das pragas e o provável tempo de
invasão das culturas. Esse passo preventivo é, geralmente,
desconsiderado, e sua importância, subestimada.
Como pode alguém estimar a intensidade dos percevejos que
irão colonizar um campo de soja por meio do monitoramento das
populações no período de entressafra? Isso irá depender de uma
série de fatores. Por exemplo, temperatura e umidade são muito
importantes. Se, após a colheita da soja, a temperatura cair abaixo
de 5 oC durante o outono/inverno e permanecer baixa por certo
período, alta mortalidade de percevejos será esperada. De forma
semelhante, se a chuva forte precede o período de cultivo, a
população de percevejos no solo, sob resíduos, ou em plantas
hospedeiras alternativas será afetada. Esse dois fatores reduzem o
impacto dos percevejos na safra subsequente.
Outro fator importante que influencia a dinâmica das
populações de percevejos nas entressafras é o sistema de cultivo.
Como mencionado anteriormente, a semeadura direta ou cultivo
mínimo pode promover o aumento das populações, particularmente
de E. heros e de D. melacanthus. A aração elimina uma grande
parte da população dessas espécies.
Finalmente, a presença de determinadas plantas hospedeiras
pode permitir a previsão de quais espécies de percevejos irão
prevalecer na safra seguinte. Por exemplo, a presença de anileiras
(Indigofera spp.) aumenta a ocorrência do percevejo-verde-
pequeno, P. guildinii. Da mesma forma, a erva daninha rubim,
Leonurus sibiricus, que cresce antes da soja na primavera, é
hospedeira do percevejo-verde, N. viridula, permitindo a sua
reprodução e, em consequência, o seu aumento populacional.
Esses e outros exemplos demonstram que é possível, em certo
grau, prever quali e quantitativamente as populações de percevejos
que irão colonizar a soja.
Como mencionado no início desse capítulo, a pesquisa em
bioecologia e nutrição de insetos, ou, mais especificamente, em
ecologia nutricional de insetos, tem se concentrado mais nos
aspectos básicos, relacionados às características dos alimentos, à
sua ingestão e utilização e às suas consequências para a sua
performance. No campo mais aplicado, como suporte para
programas de manejo integrado de pragas, essa área da
Entomologia tem sido pouco considerada. Uma exceção é o artigo
de Slansky Junior (1990), que relaciona a área básica com a
resistência de plantas a insetos.
Várias décadas passadas, durante os anos de 1960 e 1970,
muitos autores, ao discutir estratégias para o manejo integrado de
pragas, consideravam aspectos da bioecologia e da nutrição num
contexto mais amplo (PANIZZI; PARRA, 1991). Hoje, após mais de
30 anos, essas estratégias de manejo baseadas na alimentação e
na nutrição dos insetos, como a resistência de plantas, culturas-
armadilha, policultivos e uso de aleloquímicos, permanecem como
um desafio a ser plenamente implementado em programas de MIP.
À medida que novas áreas em biologia ganham momentum,
como o desenvolvimento de culturas geneticamente modificadas
com resistência a insetos, a bioecologia e a nutrição dos insetos
tornam-se áreas muito importantes de pesquisa em Entomologia,
agora em um contexto mais aplicado. Essas cultivares resistentes
estão sendo amplamente adotadas pelos agricultores no mundo
todo e, certamente, irão impactar os insetos-praga, causando
mudanças dramáticas, tanto desejáveis como indesejáveis
(FONTES et al., 2002). Muitas questões surgirão, principalmente
relacionadas à forma como essas cultivares irão se encaixar nos
modelos atuais de MIP. Claramente, muita pesquisa será necessária
para mudar os programas tradicionais de MIP, a fim de acomodar
essa nova ferramenta tecnológica.
Em conclusão, é razoável assumir que, à medida que se
desenvolvem novos programas de MIP, mais eficientes e mais
ecológicos, as táticas que consideram as interações dos insetos
com seu alimento irão desempenhar papel crescente para alcançar
os objetivos desejados.
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Lista de nomes de insetos
A|B|C|D|E|F|G|H|I|J|K|L|M|N|O|P|R|S|T|U|V
|W|X|Z
A
A. aphidimyza ver Aphidoletes aphidimyza
A. argillacea ver Alabama argillacea
A. bipunctata ver Adalia bipunctata
A. bistrigata ver Anastrepha bistrigata
A. bolboceridus ver Aegopsis bolboceridus
A. calandrae ver Anisopteromalus calandrae
A. caryoboriformis ver Amblycerus caryoboriformis
A. cerana ver Apis cerana
A. confusus ver Anthocoris confusus
A. decempunctata ver Adalia decempunctata
A. fabae ver Aphis fabae
A. fabriciella ver Atteva fabriciella
A. fraterculus ver Anastrepha fraterculus
A. gossypii ver Aphis gossypii
A. grandis ver Alcaeorrhynchus grandis
A. grandis ver Anthonomus grandis
A. hoffmanseggi ver Amblycerus hoffmanseggi
A. kuehniella ver Anagasta kuehniella
A. ludens ver Anastrepha ludens
A. macropthalmus ver Acanthoscelides macropthalmus
A. mellifera ver Apis mellifera
A. mellifera ver Apis mellifera scutellata
A. monuste ver Ascia monuste
A. nemoralis ver Anthocoris nemoralis
A. nemorum ver Anthocoris nemorum
A. obliqua ver Anastrepha obliqua
A. obtectus ver Acanthoscelides obtectus
A. orthogonia ver Agrotis orthogonia
A. pisum ver Acyrthosiphon pisum
A. prosopis ver Algarobius prosopis
A. serpentina ver Anastrepha serpentina
A. striata ver Anastrepha striata
A. submaculatus ver Amblycerus submaculatus
A. suspensa ver Anastrepha suspensa
A. tripterus ver Antiteuchus tripterus limbativentris
A. variegata ver Adonia variegata
Abelha Jandaíra ver Melipona subnitida
Abelha tiúba ver Melipona fasciculata
Abelha urucu-amarela ver Melipona rufiventris
Abelha-jataí ver Tetragonisca angustula
Abelha-uruçu ver Melipona scutellaris
Acanthoscelides akanthodes
Acanthoscelides alboscutelatus
Acanthoscelides aureolus
Acanthoscelides chiricahuae
Acanthoscelides compressicornis
Acanthoscelides fraterculus
Acanthoscelides hopkinsi
Acanthoscelides macropthalmus
Acanthoscelides obsoletus ver Acanthoscelides obtectus
Acanthoscelides obtectus
Acheta domesticus
Acromyrmex echinatior
Acromyrmex insinuator
Acromyrmex lundii
Acromyrmex rugosus
Acropyga fuhrmanni
Acrosternum hilare
Actebia fennica
Acyrthosiphon pisum
Adalia bipunctata
Adonia variegata
Ae. aegypti ver Aedes aegypti
Ae. albopictus ver Aedes albopictus
Aedes aegypti
Aedes albopictus
Aedes scapularis
Aegopsis bolboceridus
Afídeo-da-alfafa ver Therioaphis maculata
Ageniaspis citricola
Agria housei
Agrotis ipsilon
Agrotis orthogonia
Agrotis subterranea
Ahasverus advena
Alabama argillacea
Alcaeorrhynchus grandis
Algarobius prosopis
Allomerus decemarticulatus
Althaeus hibisci
Amblycerus díspar
Amblycerus hoffmanseggi
Amblycerus robiniae
Amblycerus submaculatus
Amblyopone pallipes
Amblyopone pluto
Amblyopone silvestrii
Anabrus simplex
Anagasta kuehniella
Anaphes iole
Anastrepha bistrigata
Anastrepha fraterculus
Anastrepha ludens
Anastrepha obliqua
Anastrepha serpentina
Anastrepha striata
Anastrepha suspensa
Anatis ocellata
Anisochrysa prasina
Anisopteromalus calandrae
Ankylopteryx exquisita
Anopheles cruzii
Anopheles gambiae
Anopheles punctulatus
Antheraea pernyi
Anthochoris scolymus
Anthocoris confusus
Anthocoris nemoralis
Anthocoris nemorum
Anthonomus grandis
Anticarsia gemmatalis
Antiteuchus mixtus
Antiteuchus tripterus limbativentris
Aonidiella aurantii
Aphelinus abdominalis
Aphidius colemani
Aphidius ervi
Aphidoletes aphidimyza
Aphis fabae
Aphis gossypii
Aphis nerii
Aphis pomi
Aphis rumicis
Aphitis melinus
Aphytis chilensis
Apis mellifera
Apis mellifera scutellata
Apoica pallens
Aradus cinnamomeus
Argyrotaenia sphaleropa
Argyrotaenia velutinana
Arilus carinatus
Ascia monuste
Aspidiotus nerii
Atherigona varia soccata
Atta texana
Atteva fabriciella
Aulacorthum solani
B
B. atrolineatus ver Bruchidius atrolineatus
B. brassicae ver Brevicoryne brassicae
B. dorsalis ver Bruchidius dorsalis
B. germanica ver Blatella germanica
B. hebetor ver Bracon hebetor
B. hypocrita ver Bombus hypocrita
B. mori ver Bombyx mori
B. oleae ver Bactrocera oleae
B. pisorum ver Bruchus pisorum
B. sahlbergi ver Bruchidius sahlbergi
B. tabidus ver Brontocoris tabidus
B. terricola ver Bombus terricola
B. tryoni ver Bractocera tryoni
Baccharopelma dracunculioliae
Baciseros procerum
Bactrocera neohumeralis
Bactrocera cucurbitae
Bactrocera oleae
Baizongia pistacea
Barata doméstica ver Periplaneta americana
Barata-de-madeira ver Panesthia cribrata
Basiceros biroi
Basiceros heliscatum
Basiceros manni
Bathycoelia thalassina
Battus philenor
Bemisia tabaci
Berchmansus elegans
Besourinho-da-farinha ver Tribolium castaneum
Besourinho-do-fumo ver Lasioderma serricorne
Besourinho-dos-cereais ver Rhyzopertha dominica
Besourinho-dos-grãos ver Rhyzopertha dominica
Besouro-da-ambrósia
Besouro-da-farinha ver Tribolium castaneum
Besouro-de-ambrósia 613
Besouro-do-esterco ver Rola-bostas
Besouro-japonês ver Popilia japonica
Bicho-bolo ver Coró
Bicho-da-seda ver Bombyx mori
Bicho-de-pé ver Tunga penetrans
Bicho-furão-dos-citros ver Gymnandrosoma aurantianum
Bicho-mineiro-do-cafeeiro ver Leucoptera coffeella
Bicudo-do-algodoeiro ver Anthonomus grandis
Blatella germanica
Boarmia (Ascotis) selenaria
Bombus (Fervidobombus) atratus
Bombus diversus
Bombus hypnorum
Bombus hypocrita
Bombus ignitus
Bombus perplexus
Bombus rufocinctus
Bombus ternarius
Bombus terrestris
Bombus terricola
Bombyx mori
Bonagota cranaodes
Borboleta-monarca ver Dannaus plexippus
Bracon hebetor
Bractocera tryoni
Brevicoryne brassicae
Broca-da-cana-de-açúcar ver Diatraea saccharalis
Brontocoris tabidus
Bruchidius atrolineatus
Bruchidius dorsalis
Bruchidius sahlbergi
Bruchidius strangulates
Bruchidius uberatus
Bruchidius villosus
Bruchus pisorum
Bruchus rufimanus
C
C. albiceps ver Chrysomyia albiceps
C. analis ver Callosobruchus analis
C. atlantica ver Cinara atlantica
C. brasilienis ver Caryedes brasilienses
C. capitata ver Ceratitis capitata
C. carnea ver Chrysoperla carnea
C. cautella ver Cadra cautella
C. cephalonica ver Corcyra cephalonica
C. chinensis ver Callosobruchus chinensis
C. clitelae ver Collabismus clitelae
C. comanche ver Chrysoperla comanche
C. cosyra ver Ceratitis cosyra
C. externa ver Chrysoperla externa
C. fasciventris ver Ceratitis fasciventris
C. ferrugineus ver Cryptolestes ferrugineus
C. flavipes ver Cotesia flavipes
C. lacinia ver Chlosyne lacinia
C. lectularius ver Cimex lectularius
C. maculata ver Coleomegilla maculata
C. maculatus ver Callosobruchus maculatus
C. pinivora ver Cinara pinivora
C. plorabunda ver Chrysoperla plorabunda
C. quinquefasciatus ver Culex quinquefasciatus
C. rufilabris ver Chrysoperla rufilabris
C. sanguinea ver Cycloneda sanguinea
C. septempunctata ver Coccinella septempunctata
C. serratus palaestinicus ver Caryedon serratus
C. suppressalis ver Chilo suppressalis
C. waterstoni ver Cephalonomia waterstoni
Cadra cautella
Caliothrips phaseoli
Calliphora erythrocephala
Calliphora vomitória
Callosobruchus analis
Callosobruchus chinensis
Callosobruchus maculatus
Callosobruchus subinnotatus
Calocalpe undulata
Calocoris angustatus
Camponotus lespesii
Camponotus rufipes
Canton angustatus
Canton cyanellus
Cardiochiles nigriceps
Caruncho-do-feijão ver Acanthoscelides obtectus
Caryedes brasilienses
Caryedon albonotatum
Caryedon fasiatum
Caryedon gonagra
Caryedon interstinctus
Caryedon palaestinicus
Caryedon serratus
Cascudo-preto ver Euetheola humilis
Cavalerius saccharivorus
Cd. lineafrons ver Chrysopodes lineafrons
Ce. cubana ver Ceraeochrysa cubana
Cephalonomia tarsalis
Cephalonomia waterstoni
Cephalotes atratus
Ceraeochrysa cincta
Ceraeochrysa cubana
Cerapachys augustae
Ceratitis capitata
Ceratitis cosyra
Ceratitis fasciventris
Cerconota anonella
Ceutorhynchus assimilis
Ch. formosa ver Chrysopa formosa
Ch. nigricornis ver Chrysopa nigricornis
Ch. oculata ver Chrysopa oculata
Ch. pallens ver Chrysopa pallens
Ch. perla ver Chrysopa perla
Ch. quadripunctata ver Chrysopa quadripunctata
Ch. slossonae ver Chrysopa slossonae
Chaetopsila elegans
Charidryas harrissi
Chilo partellus
Chilo suppressalis
Chilocorus kuwanae
Chlosyne lacinia
Chryseida bennetti
Chrysolina quadrigemina
Chrysomela knaki
Chrysomphalus aonidum
Chrysomyia albiceps, ver também Mosca varejeira
Chrysopa formosa
Chrysopa nigricornis
Chrysopa oculata
Chrysopa pallens
Chrysopa perla
Chrysopa phyllocroma
Chrysopa quadripunctata
Chrysopa slossonae
Chrysopa walkeri
Chrysoperla carnea
Chrysoperla comanche
Chrysoperla externa
Chrysoperla nipponensis
Chrysoperla plorabunda
Chrysoperla rufilabris
Chrysoperla zastrowi
Chrysopodes divisa
Chrysopodes lineafrons
Chrysopodes pulchella
Chrysopophthorus chrysopimaginis
Chrysops celatus
Cimex lectularius
Cinara atlantica
Cinara pinivora
Cisseps fulvicollis
Clavigralla tomentosicollis
Cletus punctiger
Coccidophilus citricola
Coccinella septempunctata
Coccinella septempunctata brucki
Coccinella transversoguttata
Coccinella undecimpunctata
Cochliomyia hominivorax
Cochonilha-da-oliveira ver Parlatoria oleae
Cochonilha-da-palma-forrageira
Cochonilha-da-raiz-do-cafeeiro ver Dysmicoccus cryptus
Coleomegilla maculata
Coleomegilla quadrifasciata
Collabismus clitelae
Conicobruchus strangulatus
Conotrachelus fissinguis
Coranus subapterus
Corcyra cephalonica
Coreídeo-asiático-do-bambu ver Notobitus meleagris
Corimelaena extensa
Coró
Coró-da-palha
Coró-das-hortaliças ver Aegopsis bolboceridus
Coró-da-soja ver Phyllophaga cuyabana
Coró-das-pastagens ver Diloboderus abderus
Coró-do-arroz ver Euetheola humilis
Coró-do-trigo ver Phyllophaga triticophaga
Coró-pequeno ver Cyclocephala flavipennis
Cotesia congregata
Cotesia congregatus
Cotesia flavipes
Cotesia kariyai
Cotesia marginiventris
Cryptoblabes gnidiella
Cryptocercus punctulatus
Cryptolaemus mountrouzieri
Cryptolestes ferrugineus
Cryptolestes pusillus
Cryptomyzus ribis
Crytochaetum iceryae
Ctenocephalides felis felis
Ctenocolum podagricus
Culex pipiens
Culex pipiens molestus
Culex quinquefasciatus
Culicoides molestus
Curuquerê-da-couve ver Ascia monuste
Curuquerê-dos-capinzais ver Mocis latipes
Cyclocephala flavipennis
Cycloneda sanguinea
Cydia molesta
Cydia pomonella
Cylindromyrmex striatus
Cylindromyrmex whymperi
Cynaeus angustus
D
D. abderus ver Diloboderus abderus
D. errans ver Dicyphus errans
D. hominis ver Dermatobia hominis
D. maurus ver Dysdercus maurus
D. melacanthus ver Dichelops melacanthus
D. melanogaster ver Drosophila melanogaster
D. noxia ver Diuraphis noxia
D. saccharalis ver Diatraea saccharalis
D. tamaninii ver Dicyphus tamaninii
Daceton armigerum
Dactylurina staudingeri
Daktulosphaira vitifoliae ver Viteus vitifoliae
Dannaus gilippus ssp. berenice
Dannaus plexippus
Delphastus pusillus
Demodema brevitarsis
Dendroctonus frontalis
Dendroctonus micans
Dendroctonus monticolae
Dentroctonus frontalis
Deois flavopicta
Depressaria pastinacella
Deraeocoris lutescens
Deraeocoris ruber
Dermatobia hominis, ver também Mosca varejeira
Dermestes maculatus
Diabrotica longicornis
Diabrotica speciosa
Diabrotica virgifera virgifera
Diachasmimorpha longicaudata
Diactor bilineatus
Diaeretiella rapae
Dialeurodes citrifolii
Diaphorina citri
Diaspis echinocacti
Diatraea saccharalis
Dichelops furcatus
Dichelops melacanthus
Dicyphus errans
Dicyphus tamaninii
Diginthotophagus gazella
Diloboderus abderus
Dinarmus basalis
Dinarmus colemani
Dinarmus laticollis
Dinarmus vagabundus
Dinocampus coccinellae
Discothyrea oculata
Diuraphis noxia
Drepanosiphum acerinum
Drepanosiphum platanoides
Drosophila ampelophila
Drosophila melanogaster
Dysaphis devecta
Dyscinetus dubius
Dyscinetus gagates
Dysdercus bimaculatus
Dysdercus cingulatus
Dysdercus koenigii
Dysdercus maurus
Dysdercus peruvianus
Dysmicoccus brevipes
Dysmicoccus cryptus
E
E. borealis ver Epilachna borealis
E. heros ver Euschistus heros
E. humilis ver Euetheola humilis
E. nitens ver Eutrichopodopsis nitens
E. reinhardti ver Eupalea reinhardti
E. solidaginis ver Eurosta solidaginis
E. tiliae ver Eucallipterus tiliae
Eacles imperialis magnifica
Eciton burchelli
Ectatomma goninion
Ectatomma tuberculatum
Edessa meditabunda
Elasmolomus sordidus
Elasmopalpus lignosellus
Elasmucha grisea
Elasmucha putoni
Eldana saccharina
Emblemasoma auditrix
Encarsia formosa
Endipiza viteana
Eocanthecona furcellata
Ephestia elutella
Ephestia kuehniella ver Anagasta kuehniella
Epilachna borealis
Epilachna cacica
Epilachna paenulata
Epilachna spreta
Epilachna tredecimnotata
Epilachna varivestis
Epilachna vigintioctopunctata
Eretmocerus eremicus
Erinnyis ello
Erinnyis ello ello
Eriopis connexa
Eriosoma lanigerum
Eucallipterus salignus
Eucallipterus tiliae
Euetheola humilis
Eupalea reinhardti
Eupelmus cushmani
Eupelmus cyaniceps
Eupelmus orientalis
Eupelmus vuilleti
Euphaleurus ostreoides
Eurosta solidaginis
Eurytoma gigantea
Euschistus conspersus
Euschistus heros
Euschistus variolarius
Eutrichopodopsis nitens
Exochomus quadripustulatus
Exoplectra miniata
F
F. occidentalis ver Frankliniella occidentalis
Folsomia candida
Forcipomyia townsvillensis
Frankliniella occidentalis
Frieseomelitta varia
G
G. mellonella ver Galleria mellonella
G. pallens ver Geocoris pallens
G. punctipes ver Geocoris punctipes
Galleria mellonella
Geocoris atricolor
Geocoris pallens
Geocoris punctipes
Geocoris uliginosus
Gnamptogenys hartmani
Gnamptogenys striatula
Gnathocerus cornutus
Gorgulho-do-arroz ver Sitophilus oryzae
Gorgulho-do-milho ver Sitophilus zeamais
Grapholita molesta
Gymnandrosoma aurantianum
H
H. axydiris ver Harmonia axydiris
H. convergens ver Hippodamia convergens
H. elegans ver Hypochrysa elegans
H. missouriensis ver Horismenus missouriensis
H. virescens ver Heliothis virescens
H. zea ver Helicoverpa zea
Haemagogus janthinomys
Haemagogus leucocelaenus
Haematobia irritans
Hapithus agitator
Harmonia axydiris
Helicoverpa armigera
Helicoverpa zea
Heliothis armigera
Heliothis punctigera
Heliothis subflexa
Heliothis virescens
Heliozela staneella
Heterocampa obliqua
Heteroponera dentinodis
Heteroponera dolo
Heterospilus prosopidis
Hierodula membranacea
Hippodamia convergens
Hippodamia tredecimpuncta
Hofmannophila pseudospretella
Homalodisca coagulata
Horismenus missouriensis
Hyalophora cecropia
Hyalopterus pruni
Hyperaspis delicata
Hyperaspis vinciguerrae
Hypochrysa elegans
Hyposoter exiguae
Hypothenemus hampei
Hyssopus pallidus
I
Icerya purchasi
Illinoia liriodendri
Itoplectis conquisitor
J
J. choprai ver Jadera choprai
J. haematoloma ver Jadera haematoloma
Jadera choprai
Jadera haematoloma
K
Keiferia lycopersicella
Kytorhinus sharpianus
L
L. decemlineata ver Leptinotarsa decemlineata
L. deducta ver Loxa deducta
L. fuscus ver Liogenys fuscus
L. hesperus ver Lygus hesperus
L. intermedia ver Lutzomia intermedia
L. kalmii ver Lygaeus kalmii
L. longipalpis ver Lutzomyia longipalpis
L. oleracea ver Lacanobia oleracea
L. serricorne ver Lasioderma serricorne
L. suturalis ver Liogenys suturalis
Lacanobia oleracea
Lachnomyrmex plaumanni
Lagarta-da-maça-do-algodoeiro ver Heliothis virescens
Lagarta-do-algodão
Lagarta-do-feijoeiro ver Omiodes indicatus
Lagarta-do-milho ver Heliothis armigera
Lagarta-minadora-de-folhas
Lagarta-rosada ver Pectinophora gossypiella
Lariophagus distinguendus
Lariophagus texanus
Lasiocampa quercus
Lasioderma serricorne
Lepidosaphes beckii
Lepitopilina heteroma
Leptinotarsa decemlineata
Leptoglossus clypealis
Leptoglossus zonatus
Lestes nympha
Leucochrysa varia
Leucoptera coffeella
Ligyrus ebenus
Limenitis archippus
Lindorus lophantae
Linepithema humile
Liogenys fuscus
Liogenys suturalis
Lipaphis erysimi
Liposcelis bostrichophila
Liriomyza trifolii
Lithophane querquera
Locusta migratória
Lonomia circumstans
Loxa deducta
Lucilia sericata
Lutzomyia fischeri
Lutzomyia intermedia
Lutzomyia longipalpis
Lutzomyia migonei
Lutzomyia pessoai
Lutzomyia spathotrichia
Lutzomyia umbratilis
Lygaeus equestris
Lygaeus kalmii
Lygus hesperus
Lymantria dispar
M
M. amicus ver Mimosestes amicus
M. baeri ver Megacerus baeri
M. beecheii ver Melipona beecheii
M. bicolor ver Melipona bicolor
M. caliginosus ver Macrolophus caliginosus
M. compressipes ver Melipona compressipes
M. crinita ver Melipona crinita
M. croceipes ver Microplitis croceipes
M. domestica ver Musca domestica
M. euphorbiae ver Macrosiphum euphorbiae
M. fasciata ver Melipona fasciata
M. fasciculata ver Melipona fasciculata
M. fryanus ver Migdolus fryanus
M. marginata ver Melipona marginata
M. persicae ver Myzus persicae
M. quadrifasciata ver Melipona quadrifasciata
M. quinquefasciata ver Melipona quinquefasciata
M. rufiventris ver Melipona rufiventris
M. scutellaris ver Melipona scutellaris
M. sexta ver Manduca sexta
M. subnitida ver Melipona subnitida
Macrolophus caliginosus
Macrosiphum aconitum
Macrosiphum euphorbiae
Mallada basalis
Mallada prasinus
Mandaçaia ver Melipona quadrifasciata
Mandaguaris, ver também Scaptotrigona bipunctata, Scaptotrigona
depilis, Scaptotrigona nigrohirta, Scaptotrigona pachysoma,
Scaptotrigona polysticta, Scaptotrigona postiça
Manduca quinquemaculata
Manduca sexta
Mantis religiosa
Maruca vitrata
Mechanitis isthmia
Megacerus baeri
Megacerus discoidus
Megacerus reticulatus
Megalotomus quinquespinosus
Megoura viciae
Melaphis rhois
Melipona asilvai
Melipona beecheii
Melipona bicolor
Melipona compressipes
Melipona crinita
Melipona fasciata
Melipona fasciculata
Melipona favosa
Melipona favosa favosa
Melipona fuscopilosa
Melipona mandacaia
Melipona marginata
Melipona quadrifasciata
Melipona rufiventris
Melipona scutellaris
Melipona seminigra
Melipona subnitida
Melipona trinitalis
Melittobia digitata
Melolontha melolontha
Merobruchus julianus
Metopolophium dirhodum
Microplitis croceipes
Migdolus fryanus
Mimosestes amicus
Mocis latipes
Montina confusa
Mosca tse-tsé
Mosca varejeira, ver também Chrysomyia albiceps, Dermatobia
hominis
Mosca-branca ver Bemisia tabaci
Mosca-da-fruta ver Drosophila melanogaster
Mosca-da-fruta-verdadeira
Mosca-de-serra
Mosca-do-arbusto ver Musca vetustissima
Mosca-do-berne ver Dermatobia hominis
Mosca-do-chifre ver Haematobia irritans
Mosca-doméstica ver Musca domestica
Mosca-dos-estábulos ver Stomoxys calcitrans
Mourella caerulea
Murgantia histrionica
Musca domestica
Musca vetustissima
Mycetosoritis hartmanni
Myrmica ruginodis
Myzus cerasi
Myzus nicotiana
Myzus ornatus
Myzus persicae
N
N. alternatus ver Nabis alternatus
N. circumflexus ver Neomyzus circumflexus
N. lugens ver Nilaparvata lugens
N. parvus ver Neomegalotomus parvus
N. pseudoferus ver Nabis pseudoferus
N. viridula ver Nezara viridula
Nabis alternatus
Nabis americaniformis
Nabis americoferus
Nabis ferus
Nabis pseudoferus
Nabis roseipennis
Nannotrigona testaceicornis
Nauphoeta cinerea
Neivamyrmex californicus
Neltumius arizonensis
Neocapritermes opacus
Neodiprion rugifrons
Neodiprion sertifer
Neodiprion swainei
Neomyzus circumflexus
Nezara viridula
Nilaparvata lugens
Nineta pallida
Nineta vittata
Nodita occidentalis
Notobitus meleagris
Novius cardinalis
Nysius groenlandicus
Nysius vinitor
Nyssomyia whitmani
O
O. fasciatus ver Oncopeltus fasciatus
O. insidiosus ver Orius insidiosus
O. laevigatus ver Orius laevigatus
O. majusculus ver Orius majusculus
O. mercator ver Oryzaephilus mercator
O. nubilalis ver Ostrinia nubilalis
O. perpunctatus ver Orius perpunctatus
O. surinamensis ver Oryzaephilus surinamensis
O. thyestes ver Orius thyestes
O. tristicolor ver Orius tristicolor
O. v-nigrum ver Olla v-nigrum
Odontomachus bauri
Olla v-nigrum
Omiodes indicatus
Omphalocera munroei
Oncopeltus fasciatus
Oomyzus gallerucae
Operophtera brumata
Oreina cacaliae
Orius insidiosus
Orius majusculus
Orius niger
Orius perpunctatus
Orius thyestes
Orius tristicolor
Orius vicinus
Oryzaephilus mercator
Oryzaephilus surinamensis
Ostrinia nubilalis
Oxyepoecus crassinodus
Oxyepoecus myops
Oxyepoecus plaumanni
Oxyepoecus punctifrons
Oxyepoecus rastratus
Oxyepoecus reticulatus
Oxyepoecus rosai
Oxytrigona mellicolor
Ozophora baranowskii
P
P. americana ver Periplaneta americana
P. boerneri ver Pineus boerneri
P. brassicae ver Pieris brassicae
P. citrella ver Phyllocnistis citrella
P. cuyabana ver Phyllophaga cuyabana
P. droryana ver Plebeia droryana
P. emerina ver Plebeia emerina
P. gossypiella ver Pectinophora gossypiella
P. gracilis ver Peyerimhoffina gracilis
P. guildinii ver Piezodorus guildinii
P. interpunctella ver Plodia interpunctella
P. japonica ver Popilia japonica
P. lineola ver Pygiopachymerus lineola
P. maculiventris ver Podisus maculiventris
P. megistus ver Panstrongylus megistus
P. melete ver Pieris melete
P. napi ver Pieris napi
P. nigrispinus ver Podisus nigrispinus
P. operculella ver Phthorimaea operculella
P. pugnax ver Plebeia pugnax
P. quatuordecimpunctata ver Propylea quatuordecimpunctata
P. rapae ver Pieris rapae
P. remota ver Plebeia remota
P. saiqui ver Plebeia saiqui
P. triticophaga ver Phyllophaga triticophaga
P. xylostella ver Plutella xylostella
Pachycondyla ferruginea
Pachycondyla marginata 334
Pachycondyla stigma 330
Paleacrita vernata
Palomena angulosa
Panesthia cribrata
Panstrongylus megistus
Papilio polyxenes
Paradasineura admirabilis
Paraponera clavata
Parastrachia japonensis
Paratrechina longicornis
Paratrigona subnuda
Parkiamyia paraensis
Parlatoria oleae
Paropsis atomaria
Partamona helleri
Pectinophora gossypiella
Pediculus humanus capitis
Pediculus humanus corporis
Pediculus humanus humanus
Pediobius foveolatus
Penthobruchus germaini
Percevejo-barriga-verde ver Dichelops melacanthus
Percevejo-castanho-da-raiz ver Scaptocoris castanea
Percevejo-do-arroz ver Tibraca limbativentris
Percevejo-formigão ver Neomegalotomus parvus
Percevejo-harlequim ver Murgantia histrionica
Percevejo-marrom ver Euschistus heros
Percevejo-marrom-neotropical ver Euschistus heros
Percevejo-verde ver Nezara viridula
Percevejo-verde-pequeno ver Piezodorus guildinii
Perillus bioculatus
Periplaneta americana
Periplaneta orientalis
Peyerimhoffina gracilis
Phalacrotophora berolinensis
Phalacrotophora fasciata
Pheidole melastomae
Pheidole rugulosa
Phidotricha erigens
Philosamia cynthia ricini
Phorodom humuli
Phthorimaea operculella
Phygadeuon trichops
Phyllocnistis citrella
Phyllomorpha laciniata
Phyllonorycter blancardella
Phyllophaga cuyabana
Phyllophaga triticophaga
Phyllotreta cruciferae
Phylloxera glabra
Phytalus sanctipauli
Pieris brassicae
Pieris melete
Pieris napi
Pieris rapae
Piezosternum calidum
Pineus boerneri
Pintomyia fischeri
Piolho-do-corpo ver Pediculus humanus corporis
Piolho-do-corpo-humano ver Pediculus humanus humanus
Piolho-do-couro-cabeludo ver Pediculus humanus capitis
Pitinus tectus
Plagiodera versicolora
Platynota rostrana
Plautia stali
Plebeia droryana
Plebeia emerina
Plebeia lucii
Plebeia pugnax
Plebeia remota
Plebeia saiqui
Plebeia tobagoensis
Plectris pexa
Plodia interpunctella
Plunentis porosus
Plutella xylostella
Podisus distinctus
Podisus maculiventris
Podisus modestus
Podisus nigrispinus
Podisus rostralis
Podisus sagitta
Podisus sculptus
Polistes chinensis antennalis
Polistes jadwigae
Popilia japonica
Prays oleae
Prociphilus tesselatus
Propylea quatuordecimpunctata
Prostephanus truncatus
Protoparce sexta
Pselactus spadix
Pseudaletia separata
Pseudaletia sequax
Pseudaletia unipuncta
Pseudoatta argentina
Pseudoplusia includens
Pseudotectococcus rolliniae
Psyllobora gratiosa
Pulgão-da-alfafa ver Therioaphis maculata
Pulgão-da-couve ver Brevicoryne brassicae
Pulgão-do-milho ver Rhopalosiphum maidis
Pulgão-gigante-do-pinus ver Cinara atlantica
Pulgão-lanígero-do-pinus ver Pineus boerneri
Pulgão-russo-do-trigo ver Diuraphis noxia
Pulus auritus
Pygiopachymerus lineola
Pyralis farinalis
Pyrrhocoris apterus
R
R. dominica ver Rhyzopertha dominica
R. maidis ver Rhopalosiphum maidis
R. padi ver Rhopalosiphum padi
R. pomonella ver Rhagoletis pomonella
Reduvius personatus
Reticulitermes speratus
Rhagoletis pomonella
Rhinocoris tristis
Rhodnius prolixus
Rhopalosiphum maidis
Rhopalosiphum padi
Rhysobius lophanthae
Rhyzopertha dominica
Riptortus clavatus
Riptortus linearis
Rodolia cardinalis
Rola-bostas
Rynchophorus phoenicis
S
S. beali ver Stator beali
S. bipunctata ver Scaptotrigona bipunctata
S. bondari ver Sennius bondari
S. castanea ver Scaptocoris castanea
S. cerealella ver Sitotroga cerealella
S. cincticeps ver Supputius cincticeps
S. crudelis ver Sennius crudelis
S. depilis ver Scaptotrigona depilis
S. diadema ver Sinea diadema
S. exigua ver Spodoptera exigua
S. frugiperda ver Spodoptera frugiperda
S. graminum ver Schizaphis graminum
S. granarius ver Sitophilus granarius
S. gregaria ver Schistocerca gregaria
S. leptophyllicola ver Sennius leptophyllicola
S. limbatus ver Stator limbatus
S. litura ver Spodoptera litura
S. oryzae ver Sitophilus oryzae
S. paniceum ver Stegobium paniceum
S. quadripunctata ver Schwarziana quadripunctata
S. simulans ver Sennius simulans
S. undecimnotata ver Semiadalia undecimnotata
S. zeamais ver Sitophilus zeamais
Saissetia oleae
Sappaphis mali
Scapotrigona mexicana
Scaptocoris castanea
Scaptotrigona bipunctata, ver também Mandaguaris
Scaptotrigona depilis, ver também Mandaguaris
Scaptotrigona nigrohirta, ver também Mandaguaris
Scaptotrigona pachysoma, ver também Mandaguaris
Scaptotrigona polysticta, ver também Mandaguaris
Scaptotrigona postica, ver também Mandaguaris
Schistocerca gregaria
Schizaphis graminum
Schizomyia brevipes
Schwarziana quadripunctata
Schyzomia macrocapillata
Sciobius granosus
Scolothrips sexmaculatus
Scolytus ventralis
Scymnus apetzi
Scymnus subvillosus
Semiadalia conglobata
Semiadalia undecimnotata
Sennius bondari
Sennius crudelis
Sennius lamnifer
Sennius lateapicalis
Sennius leptophyllicola
Sennius morosus
Sennius puncticollis
Sennius simulans
Sennius subdiversicolor
Sericesthis nigrolineata
Simopelta oculata
Simulium pertinax
Sinea diadema
Sitobion avenae
Sitophilus granarius
Sitophilus oryzae
Sitophilus zeamais
Sitotroga cerealella
Solenopsis invicta
Soun pests ver Sunn pests
Speciomerus giganteus
Sphenophorus levis
Spodoptera eridania
Spodoptera exempta
Spodoptera exigua
Spodoptera frugiperda
Spodoptera latifascia
Spodoptera littoralis
Spodoptera litura
Stagmomantis limbata
Stator beali
Stator generalis
Stator limbatus
Stator pruininus
Stator sordidus
Stegobium paniceum
Stenocorse bruchivora
Stenoma catenifer
Stenoma scitiorella
Stethorus punctillum
Stomoxys calcitrans
Strumigenys denticulata
Strumigenys louisianae
Strumigenys rugithorax
Strumigenys schmalzi
Strumigenys splendens
Strumigenys subedentata
Sunn pests
Supputius cincticeps
Syrphus ribessi
T
T. angustula ver Tetragonisca angustula
T. brochymenae ver Trissolcus brochymenae
T. carbonaria ver Trigona carbonaria
T. castaneum ver Tribolium castaneum
T. chrysopae ver Telenomus chrysopae
T. confusum ver Tribolium confusum
T. crassipes ver Trigona crassipes
T. deion ver Trichogramma deion
T. digitatum ver Trichoprosopon digitatum
T. elegans ver Theocolax elegans
T. granarium ver Trogoderma granarium
T. hypogea ver Trigona hypogea
T. infestans ver Triatoma infestans
T. lobatus ver Telenomus lobatus
T. maculata ver Therioaphis maculata
T. molitor ver Tenebrio molitor
T. necrophaga ver Trigona necrophaga
T. parvula ver Thellungiella parvula
T. pennipes ver Trigona pennipes
T. perditor ver Thyanta perditor
T. podisi ver Telenomus podisi
T. salignus ver Tuberolachnus salignus
T. sordida ver Triatoma sordida
Tectococcus ovatus
Telenomus ampullaceus
Telenomus chrysopae
Telenomus lobatus
Telenomus mormideae
Telenomus podisi
Telenomus suvae
Telenomus tridentatus
Tenebrio molitor
Tetragona clavipes
Tetragonisca angustula
Tetraopes tetrophthalmus
Thasus acutangulus
Thaumatomyrmex contumax
Thellungiella halophila
Thellungiella parvula
Theocolax elegans
Therioaphis maculata
Thermos malaisei
Thyanta calceata
Thyanta perditor
Thyrinteina arnobia
Tibraca limbativentris
Tineola bisselliella
Tinocallis kahawaluokalani
Tocandira-verdadeira ver Paraponera clavata
Tomoplagia rudolphi
Torymus atheatu
Torymus sinensis
Toxoneuron nigriceps
Toxoptera aurantii
Toxorhynchites moctezuma
Toxorhynchites splendens
Traça-da-farinha ver Anagasta kuehniella
Traça-da-lã
Traça-de-grãos
Traça-de-roupa
Traça-dos-cereais ver Sitotroga cerealella
Traça-dos-favos ver Galleria mellonella
Traça-dos-livros
Trachymyrmex holmgreni
Trialeurodes vaporariorum
Triatoma brasiliensis
Triatoma infestans
Triatoma pseudomaculata
Triatoma sordida
Tribolium castaneum
Tribolium confusum
Trichogramma brassicae
Trichogramma deion
Trichogramma galloi
Trichogramma pretiosum
Trichogramma turkestanica
Trichoplusia ni
Trichopoda pennipes
Trichoprosopon digitatum
Trigona amalthea
Trigona carbonaria
Trigona crassipes
Trigona hypogea
Trigona necrophaga
Trigona spinipes
Trissolcus basalis
Trissolcus brochymenae
Trissolcus scuticarinatus
Trogoderma granarium
Tropidothorax leucopterus
Tuberolachnus salignus
Tunga penetrans
Tuta absoluta
Tynacantha marginata
Typhaea stercorea
Typhlomyrmex meire
Typhlomyrmex rogenhoferi
Tyria jacobaeae
Tythaspis trilineata
Tytthaspis (Micraspis) sedecimpunctata
Tytthaspis sedecimpunctata
U
U. ornatrix ver Utetheisa ornatrix
Uresiphita reversalis
Uscana mukerjii
Uscana semifumipennis
Utetheisa ornatrix
V
V. vitifoliae ver Viteus vitifoliae
Viteus vitifoliae
W
Wasmannia auropunctata
X
Xanthogaleruca luteola
Z
Z. angusticollis ver Zootermopsis angusticollis
Z. subfasciatus ver Zabrotes subfasciatus
Zabrotes interstitialis
Zabrotes subfasciatus
Zagloba beaumonti
Zootermopsis angusticollis
Zophobas confusa
Lista geral de termos
A|B|C|D|E|F|G|H|I|J|L|M|N|O|P|Q|R|S|T|V
A
A. quadratus ver Araneus quadratus
Abelha necrófaga
Abelha-sem-ferrão
Ácaro
Amblyseius cucumeris
Eotetranychus sexmaculatus
Neoseiulus barkeri
Panonychus citri
Phytoseiulus persimilis
Tetranychus evansi
Ácido acético glacial
Ácido ascórbico
Ácido tricloroacético
Ácidos nucleicos
Aconitina
Adalina
Aerópila
African horse sickness
Akabane disease
Alelopatia
Aleloquímico
Alomônio
Antimônio
Apneumônio
Cairomônio
Sinomônio
Alfa-amilase
Alfa-glicosidase
Alfa-tocoferol
Algodão-selvagem
Amendoim-bravo
Amieiro
Aminoácido essencial
Aminoácidos
Anautógena
Anemotaxia
Anileira
Antibiose
Antibiótico
Antixenose
Antixenótico
Aparelho bucal, ver também Hexaqueta, Menognato, Menorrinco,
Metagnato, Tetraqueta, Triqueta
Aposemática ver Coloração aposemática
Aposematismo
Apossimbionte, ver também Apossimbiótico
Apossimbiótico, ver também Apossimbionte
Apyrase
Aquaporinas
Araçazeiro
Araneus diadematus
Araneus quadratus
Arcelina
Arilforinas
Arilo
Autógena
Avermectin
Avidina
Azadiractina
B
Bactéria
Anaplasma marginale
B. cereus ver Bacillus cereus
B. pumilus ver Bacillus pumilus
B. subtilis ver Bacillus subtilis
B. thuringiensis ver Bacillus thuringiensis
Bacillus
Bacillus cereus
Bacillus circulans
Bacillus licheniformis
Bacillus meggaterium
Bacillus pumilus
Bacillus stearothermofilus
Bacillus subtilis
Bacillus thuringiensis
Bartonella quintana
Baumannia
Blattobacterium
Blochmannia
Borrelia recurrentis
Buchnera
Buchnera aphidicola
Carsonella
Chlamydia
E. coli ver Escherichia coli
Enterococcus
Enterococcus casseliflavus
Enterococcus faecalis
Escherichia coli
Gordinia
Hamiltonella defensa
K. pneumoniae subsp. pneumoniae ver Klebsiella pneumoniae
Klebsiella pneumoniae
Nocardia
P. aeruginosa ver Pseudomonas aeruginosa
Pantoea
Pantoea agglomerans
Proteus sp.
Pseudomonas aeruginosa
Regiella insecticola
Rhodococcus equi
Rhodococcus rhodnii
Rickettsia
Rickettsia prowazekii
Rickttsiella
S. aureus ver Staphylococcus aureus
S. cholerasuis
Salmonella
Serratia
Serratia symbiotica
Sodalis
Staphylococcus
Staphylococcus aureus
Staphylococcus pyogenes
Staphylococcus spp.
Streptomices avermectilis
Tremblaya
Wasmannia
Wigglesworthia
Wolbachia
Bacteriócito
Basilicão
Besouro-de-semente
Besouro-predador
Bluetongue
Bomba cibarial
Bomba de sucção, ver também Bomba faringeal
Bomba do cibário
Bomba faringeal, ver também Bomba de sucção
Bomba faringeana ver Bomba faringeal
Bovine ephemeral fever
C
Câmara-filtro
Canavanina
Canibalismo
Filial
Fraterno
Heterocanibalismo
Parental
Pré-natal
Sexual
Cardenolídeo
Cariofileno
Carnivoria
Carnívoro
Carrapicho-de-carneiro
Caruncho-de-semente
Caruru
Caupi
Ceco gástrico
Cenobionte ver Parasitoide cenobionte
Cianogênico
Cinamomo
Cineses
Cisteína
Cistina
Citronela
Clinotaxia
Coccinelídeo micófago
Coccinellina
Coevolução
Colecistoquinina
Colesterol ver Fitosterol
Coloração aposemática
Coloração críptica
Constante térmica
Corbícula
Córions
Cucurbitacina
Cuidado aloparental
Cultura-armadilha
D
Defesa constitutiva
Defesa induzida
Dermatobiose
Detritívoro
Dieta
Artificial
Axênica
Específica
Holídica
Merídica
Natural
Oligídica
Sinxênica
Xênica
Digestibilidade aparente
Digestibilidade aproximada
Dimboa
Diqueta
Doença de Chagas
Domácia
E
Ecologia nutricional
Ectossimbiose
Eficiência de conversão do alimento ingerido
Electrical Penetration Graph ver EPG
Elefantíase ver Filariose linfática humana
Encefalite
Endopeptidase
Endossimbiose
Endotoxina
Endoxilanase
EPG
Equistatina
Erva-de-passarinho
Erva-de-santa-maria
Escotofase
Esparteína
Espirradeira
Estefina A
Estremosa
Eugenol
Evolução paralela
F
Fagodeterrência, ver também Fagodeterrente
Fagodeterrente, ver também Fagodeterrência
Febre amarela silvestre
Febre recorrente
Febre-das-trincheiras
Feijão-branco
Feijão-caupi
Feijão-comum
Feijão-guandu
Feijão-preto
Feijão-vermelho
Feijoeiro-comum
Feromônio
Arrestante
Atraente
Deterrente
Repelente
Supressor
Filariose linfática humana
Fitoalexina
Fitosterol
Formaldeído
Formiga epigeica
Formiga hipogeica
Formiga legionária
Fosfatase
Fotofase
Fungo
Acremonium loliae
Aspergillus niger
B. bassiana ver Beauveria bassiana
Beauveria
Beauveria bassiana
Candida albicans
Candida multigemmis
Eremochrysa punctinervis
Eremochrysa tibialis
Mallada perfecta
Metarhizium anisopliae
Metarhizium anisopliae var. acridum ver Metarhizium anisopliae
Metschnikowia pulcherrima
Microsporidia
Pelobolus sporangia
S. fragilis ver Saccharomyces fragilis
Saccharomyces cerevisiae
Saccharomyces fragilis
Furanocumarinas
G
Galha amorfa
Galha cilíndrica
Galha de Alepo
Galha de cobertura
Galha de dobramento ver Galha de enrolamento
Galha de enrolamento
Galha de folha colabada
Galha de gema e em roseta
Galha discoide
Galha elíptica
Galha em bolsa
Galha em botão
Galha em ponto
Galha em roseta
Galha em vesícula ver Galha discoide
Galha esférica
Galha esferoide
Galha felpuda
Galha típica
Galha-de-ambrósia
Genisteína
Glico-polinívora, ver também Honeydew
Glicosídeos
Gliding
Glucosinolatos
Gorgulho-dos-grãos
Gossipol
Gramina
Guilda
H
Hemicelulose
Herbívoro
Heteroécios
Hexaqueta, ver também Aparelho bucal
Hidróxido de sódio
Hiperacina
Hipoclorito de sódio
Hippodamina
Histidina
Honeydew, ver também Glico-polinívora
I
Idiobionte ver Parasitoide idiobionte
Incitante de alimentação, ver também Incitante de oviposicão
Incitante de locomoção
Incitante de oviposição, ver também Incitante de alimentação
Índices nutricionais
Ingá-cipó
Ingá-de-corda
Ingá-de-macaco ver Ingá-cipó
Inibidor de alfa-amilases, ver também Inibidor de amilases
Inibidor de alimentação
Inibidor de amilases, ver também Inibidor de alfa-amilases
Inibidor de proteinases digestivas
Insetos fitófagos
J
Juvabione
L
Lectina
Aglutininas
Concanavalina A
Fitohemaglutinina
L-arginina
L-canavanina
Leishmaniose, ver também Protozoário - Leishmania
Lignina
Ligustro
Limonina
Lisossomos
Loureiro-rosa ver Espirradeira
M
Mamona
Mandíbula cinética
Mandíbula de pressão estática
Mandíbula-armadilha
Matriz peritrófica
Maxadilan
Mecônio
Melissopalinologia
Membrana peritrófica
Menognato, ver também Aparelho bucal
Menorrinco, ver também Aparelho bucal
Menta
Metagnato, ver também Aparelho bucal
Metileugenol
Metionina
Micângia
Micetócito ver Bacteriócito
Micetoma
Micetomos ver Micetoma
Mimetismo
Mistura fortificante de Vanderzant
Monoécios
Monofagia
Mostarda
N
Nabiça ver Nabo-bravo
Nabo-bravo
Não preferência ver Antixenose
Neolignana
Neomatatabiol
Nim
Nipagin
Nutrição
Básica
Dietética
Genômica nutricional, ver também Nutrigenômica
Nutrientes essenciais
Nutrientes não essenciais
Nutrigenômica, ver também Genômica nutricional
Princípio da proporcionalidade nutricional
Princípio dos suplementos cooperadores
Qualitativa
Quantitativa ver Dietética
Regra da identidade
O
Oleandrina
Oligopausa
Omnivoria
Onívoro
P
Parasitoide cenobionte
Parasitoide idiobionte
Pediculose
Peristaltismo
Peritrofina
Peste bubônica
Picão-preto
Pimenta-do-reino
Piolho-de-grãos
Planta-armadilha
Poaia-do-campo
Policulturas
Polifagia
Polinivoria
Precoccinellina
Princípio de Hopkins
Propileno
Prosteca
Protandria
Protozoário
Haemoproteus
Hepatocystis
Leishmania 1024, 1025, ver também Leishmaniose
Leucocytozoon
Mattesia oryzaephili
Plasmodium
T. equiperdum ver Trypanosoma equiperdum
T. vivax ver Trypanosoma vivax
Trypanosoma equiperdum
Trypanosoma evansi
Trypanosoma vivax
Proventrículo
Q
Queda controlada ver Gliding
Quiescência
Quimiotaxia
Quinolizidina
Quinona
Quitina
R
Redutores da digestibilidade
Regra de Dyar
Resistência ecológica
Resistência induzida
Resposta compensatória
Resposta induzida
Rubim
S
Sais inorgânicos
Sais minerais
Saponina
Sapróvoro ver Detritívoro
Secreção apócrina
Secreção exocítica
Secreção microapócrina
Secretogogue
Sensila lateral styloconica ver Sensila styloconica
Sensila styloconica
Serina
Sesbania
Sialokinin 1033
Sibipiruna
Simbionte primário
Simbiose
Sinapomorfia
Sinigrin ver Sinigrina
Sinigrina
Sinovigênica anautógena
Sinovigênica autógena
Sitophilus oryzae principal endosimbiont ver Sope
Sope
T
Tanatose
Taxa de consumo relativo
Taxa de crescimento relativo
Taxa de desenvolvimento
Taxa de sobrevivência
Taxa intrínseca de crescimento
Taxa metabólica relativa
Taxa reprodutiva
Taxia
Teoria da discriminação dualística
Teoria da discriminação dupla
Teoria das substâncias secundárias
Teoria de forrageio ótimo
Terpenil
Terra de diatomácea
Tetraqueta, ver também Aparelho bucal
Tolerância
Toosendanina
Toxina
Trealase
Tricoma
Tricoma glandular
Tripsina
Triqueta, ver também Aparelho bucal
Tropotaxia
Tungíase
V
Vassoura-de-bruxa
Ventrículo
Verme
Dictyocaulus hadweni
Dirofilaria
Dirofilaria immitis
Heterorhabditis bacteriophora
Mansonella
Mansonella ozzardi
Onchocerca
Onchocerca volvulus
Ostertagia ostertagi
Parasitilenchus coccinellinae
Steinernema carpocapsae
Stenofilaria stilesi
Wuchereria bancrofti
Vitelina
Volicitin

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Bioecologia e nutrição de insetos : base para o manejo integrado de

Consumo, digestão e utilização do alimento

O alimento e a ecologia química

Hábitos alimentares dos insetos

Outros hábitos alimentares

Abrangência e implicações do estudo

Bioecologia e nutrição dos insetos e

Tabela 1. Taxa de consumo relativo (RCR), razão de crescimento

0,5653± 0,5620± 0,8139± 1,2289± 0,8848± 1,0899±

0,0835± 0,1407± 0,1500± 0,2315± 0,0771± 0,1142±

42,04± 38,90± 54,55± 60,64± 31,43± 50,91±

19,67± 26,26± 19,77± 19,53± 9,52± 11,64±

53,30± 67,06± 40,07± 33,73± 31,87± 24,23±

46,70± 32,94± 59,93± 66,27± 68,13± 75,77±

58,0± 52,0± 18,0± 20,0± 12,0± 20,0±

Recentemente, Coudron et al. (2006) propuseram o termo

Índices nutricionais para medir

a. Taxa de consumo relativo (RCR)

b. Taxa metabólica relativa (RMR)

c. Taxa de crescimento relativo (RGR)

e. Eficiência de conversão do alimento digerido (ECD)

f. Digestibilidade aproximada (AD)

O significado das variáveis das diferentes fórmulas é o seguinte:

Quantidade de alimento consumido

Ganho de peso pelo inseto

Medições das fezes

seco da dieta/peso fresco da dieta (Figura 3).

Significado dos diferentes índices

Taxa de Consumo Relativo (RCR)

Tabela 2. Alimento consumido (%) por ínstar do total de alimento

T. durum 0,15 0,48 3,10 9,10 32,90 54,20

Taxa Metabólica Relativa (RMR)

Taxa de Crescimento Relativo (RGR)

Eficiência de Conversão do Alimento

Eficiência de Conversão do Alimento

Digestibilidade Aproximada (AD)

Taxas e eficiências para consumo de compostos específicos

A taxa de biomassa de N ganha é obtida multiplicando-se o

Métodos utilizados para medir

Método de marcação com isótopos

Método do ácido úrico

• Coeficiente de energia metabolizável (CME)

• Eficiência de armazenamento de energia ingerida (ESI) (E)

• Eficiência de armazenamento de energia metabolizável (ESM)

Tabela 3. Comparação da utilização de matéria seca e energia pelo

ECD 62 ESM (E) 67 ECD 22 ESM (E) 28

Slansky Junior (1985) relatou que mais de 80% dos valores de

Tabela 4. Resíduos de combustão de fezes e dieta artificial da

Fezes 15,6 14,0 5.845 535,7 154,7

Arame 23,4 62,6 924 1,7 424,0

Como esse trabalho envolveu comparação de métodos, esses

Tabela 5. Energia bruta (calorias) no alimento consumido, nas fezes

Tabela 6. Comparação dos valores de AD, ECI e ECD determinados

Nos estudos de energética ecológica, são usados alguns

A eficiência de energia dentre e entre níveis tróficos, incluindo

Tabela 7. Precisão de medidas de ECI e ECD para lagartas de

Colorimétrico (Calco Oil Red) (COR) 33,3 34,7

Colorimétrico(2) (Cr2O3) 80,0 82,1

Radioisótopo 60,0 19,4

Calorimétrico 88,9 80,0

Tabela 8. Características gerais e custos de cinco métodos para

Método Espécimen CO2 Dieta Equipamento Tempo