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Primatas que vivem em manguezais nos Neotrópicos: uma revisão ecológica

Capítulo · Janeiro de 2019

DOI: 10.1017/9781316466780.009

CITAÇÕES LÊ

4 52

2 autores:

Ricardo Rodrigues Dos Santos Leandra Bridgeman

Federal University of Maranhão Clarity Healthcare, Hannibal, MO

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Editado por Katarzyna Nowak , Adrian A. Barnett , Ikki Matsuda
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parte II Primatas de manguezais e florestas costeiras

Capítulo Primatas que vivem em manguezais nos Neotrópicos

An Ecological Review 8 Ricardo Rodrigues dos Santos and LeAndra Luecke Bridgeman

Ecologia e distribuição de manguezais em No entanto, apenas bugios-de-manto e pretos (Bridgeman 2012;

Neotrópicos
O termo 'mangue' refere-se à associação de árvores lenhosas
tropicais e arbustos que crescem em zonas húmidas salinas e de
marés (Ball 1988), onde a terra encontra o mar. A ecologia geral
dos manguezais é apresentada no Capítulo 2 e em Kathiresan e
Bingham (2001) e Tomlinson (1986).
Por área, 15% dos manguezais em todo o mundo são
encontrados na América do Norte e Central e 11% na América do Sul (Giri etestão
2011). O termo regional 'Mesoamérica' usado neste capítulo inclui
o México, que faz parte do continente norte-americano, e a
América Central, que inclui os países de Belize, Guatemala,
Honduras, El Salvador, Nicarágua, Costa Rica e Panamá. Juntos,
estes oito países detêm 185 zonas húmidas protegidas designadas
com pouco mais de 11 milhões de hectares (Ramsar 2001).
Os manguezais sul-americanos ocorrem na Colômbia,
Venezuela, Equador, Suriname, Guiana, Guiana Francesa, Peru e
Brasil. A maior parte da floresta de mangue na região Neotropical
ocorre no Brasil e no México (classificando-se em terceiro e
quarto lugar globalmente, respectivamente). No Brasil, os
manguezais cobrem aproximadamente 962.700 ha ou 7,0% da
cobertura total global de manguezais, e no México, os manguezais
cobrem aproximadamente 742.000 ha ou 5,4% (Giri et al. 2011).
Primatas Neotropicais em Manguezais
As florestas neotropicais abrigam uma alta porcentagem dos
primatas do mundo (Alfaro et al. 2015; Schneider & Sampaio 2015).
A maioria das espécies está localizada na América do Sul e
principalmente na floresta amazônica (Boubli et al. 2015). Até
recentemente, existiam apenas breves relatos de quatro espécies
de primatas mesoamericanos (Tabela 8.1) e 13 espécies de
primatas sul-americanos em manguezais (Tabela 8.2).
A Mesoamérica é o lar de 6 gêneros, 8 espécies e 17
subespécies de primatas (Rylands et al. 2006): mico-de-geofroy
(Saguinus geofroyi), macaco-esquilo (Saimiri oestedii), macaco-
prego-de-cara-branca (Cebus capucinus), macaco noturno (Aotus
zonalis), bugios pretos e de manto (Alouatta palliata e A. pigra) e
macacos-aranha pretos da Colômbia e Geofroy (Ateles geofroyi e
A. fusciceps). Estes primatas habitam uma ampla variedade de
habitats, desde florestas tropicais de planície até áreas perturbadas
de crescimento secundário (ver Tabela 8.1).
54
Luecke & Estrada 2005; Milton & Mittermeier 1977; Serio-Silva et
al. 2006; Snarr 2006), macaco-aranha de Geofroy (Cuarón et al.
2008) e macaco-prego-de-cara-branca ( Causado et al.
2008) foram relatados em manguezais na Mesoamérica.
A América do Sul abriga 19 gêneros e 199 espécies e
subespécies de primatas (Rylands & Mittermeier 2009). A maioria
dos registos destes táxons nos mangais são relatórios de
observação única sobre ocorrência ou comportamento alimentar.
aqui
al. breves registros sobre a dieta nos manguezais de
bugios-ruivos (Alouatta belzebul), saquês-barbudos (Chiropotes
satanas), macacos-esquilo-comuns (Saimiri sciureus) e macacos-
prego (Sapajus apella) (Fernandes 1991; Fernandes & Aguiar
1993) . aqui também há dados pouco documentados e limitados
sobre a ocorrência em manguezais de populações de bugios-de-
manto na América do Sul, bugios vermelhos (Alouatta seniculus),
bugios-ruivos do Maranhão (Alouatta ululata), macacos noturnos
(Aotus azarae infulatus) e macacos-de-cunha. macacos-prego
(Cebus olivaceus) (ver Tabelas 8.1 e 8.2 para referências).
Relata-se que o sagui-comum (Callithrix jacchus) usa
manguezais, mas não há registro de onde o avistamento foi feito
(MAOM da Cruz, comunicação pessoal; ver Fernandes & Aguiar
1993). Normalmente, o sagui-comum ocorre em áreas secas no
nordeste do Brasil e forrageia na vegetação costeira próxima aos
manguezais, como foi observado no Rio Preguiças, Maranhão,
Brasil, na parte noroeste da distribuição desta espécie (RR
Santos, pess. obs.). Devido à perda relativamente recente de
habitat nas últimas duas décadas, a população de saquê barbudo
relatada em manguezais na costa da Amazônia brasileira (em
Alcântara, estado do Maranhão) (Fernandes 2000; Fernandes &
Aguiar 1993) pode agora estar extinta (RR Santos, pess). .obs.).
Embora não existam espécies de primatas neotropicais
endêmicas de manguezais, algumas possuem populações cujos
indivíduos podem viver neste habitat durante toda a vida (ver
Capítulo 7 para outros exemplos em todo o mundo). No México, a
população de bugios negros da Reserva da Biosfera Pantanos de
Centla foi forçada a se instalar nas florestas de mangue do delta
do rio há pelo menos 25 anos, pois este era o único habitat
adequado deixado depois que a última floresta de planície
remanescente da região foi destruída para criar pastagens para
gado ( Bridgeman 2012). No Brasil, bugio-prego maranhense (RR Santos, obs.
(Santos et al. 2016) e o macaco-prego (Sapajus xanthosternos)
(Canale: Capítulos 7 e 11) possuem grupos que vivem em
manguezais distantes e isolados das populações de terras altas.

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Capítulo 8: Primatas Neotropicais que Vivem em Manguezais

Tabela 8.1 Detalhes sobre as quatro espécies de primatas mesoamericanos relatadas em florestas de mangue. As categorias Hábito e Dieta são gerais para cada espécie.

Espécies Nome comum IUCN Vermelho Hábito Dieta Referências de alcance geográfico
Status da lista

Alouatta palliata Uivador manto Menor preocupação Arbóreo Folívoro M, B, G, H, N, CR, P 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7

Alouatta pigra Uivador preto de Ameaçadas de extinção Arbóreo Folívoro M, B, G 3, 8

Yucatán

Ateles Geoffroyi Macaco-aranha de Ameaçadas de extinção Arbóreo Frugívoros M, B, G, H, ES, N, CR, P 6, 9

Geoffroy

Cebola Capuchinha Garganta Branca Menor preocupação Arbóreo/ Onívoro H, N, CR, P 1, 4, 6, 10, 11
capuchinho terrestre

A distribuição geográfica mesoamericana dada aqui é derivada de Rylands et al. (2006): M = México, B = Belize, G = Guatemala, H = Honduras, ES = El Salvador, N = Nicarágua, CR =
Costa Rica, P = Panamá. Google Scholar Crossref, CAS 1. Milton e Mittermeier (1977), 2. Reid (1997), 3. Luecke e Estrada (2005), 4. Snarr (2006), 5. Cuarón et al . (2008), 6. Bridgeman (2012), 7.
World Wildlife Fund (2013), 8. Marsh (2003), 9. Serio-Silva et al. (2006), 10. Rosa (1998), 11. Causado et al. (2008).

Tabela 8.2 Detalhes das 13 espécies de primatas sul-americanas relatadas em florestas de mangue. As categorias Hábito e Dieta são gerais para cada espécie.

Espécies Comum UICN Vermelho Hábito Dieta Distribuição Referências

nome Status da lista geográfica
em mangue

Alouatta belzebul Uivador em Vulnerável Arbóreo Folívoro B 1, 2

flagrante

Alouatta palliata Uivador manto Vulnerável Arbóreo Folívoro P 3

senículo de Alouatta Uivador vermelho Menor preocupação Arbóreo Folívoro C 4, 5, 6

Alouatta uivando Maranhão red- Ameaçadas de extinção Arbóreo Folívoro B 7, 8

handed howler

Aotus foi inflado Macaco noturno Menor preocupação Arbóreo Frugívoros B 9

Callithrix jacchus Comum Menor preocupação Arbóreo Especialista em alimentação de goma B 1, 2

sagui

Cebus olivaceus Onívoro – 4

Capuchinho-prego Menor preocupação Arbóreo/
terrestre

Chiropotes satanas Cuxiu Criticamente Arbóreo Frugívoro/predador de sementes B 1, 2

Ameaçadas de extinção

Saimiri sciureus Macaco-esquilo Menor preocupação Arbóreo Frugívoro/insetívoro B 1, 2

comum

Chame-o de Sapajus Capuchinho tufado Menor preocupação Arbóreo/ Onívoro B 1, 10, 11

terrestre

Sapajus voluptuoso Barbudo Menor preocupação Arbóreo/ Onívoro B 11

capuchinho terrestre

Sapajus xanthosternos Prego-de-peito- Criticamente Arbóreo/ Onívoro B 12, 13

amarelo Ameaçadas de extinção terrestre

Mais amarelo Capuchinho loiro Criticamente Arbóreo/ Onívoro B 14

Ameaçadas de extinção terrestre

B = Brasil, C = Colômbia, P = Peru. 1. Fernandes (1993), 2. Fernandes (2000), 3. Crocket (1998), 4. Linares e Rivas (2004), 5. Hernandez-Camacho e Defler (1985), 6. Scott et al . (1976), 7.
Pinto, ver Nowak e Coles, Capítulo 7, neste volume, 8. Santos, pess. comm., 9. Silva Jr e Fernandes (1999), 10. Fernandes (1991), 11. Santos et al. (2016), 12. Canale, ver Nowak e Coles, neste
volume, 13. Beltrão-Mendes e Ferrari, Capítulo 11, neste volume, 14. Bastos et al., Capítulo 10, neste volume.

Maranhão red- handed howlers and bearded capuchins are
found in two protected areas:ÿ Rio Preguiças (Área de Proteção
Ambiental do Rio Preguiças e Pequenos Lençóis, with mangroves
surrounded by sand dunes) and Rio Parnaíba (Área de Proteção
Ambiental Delta do Parnaíba, formed by approxi-mately 80
islands) in Maranhão state, Brazil (R.R. Santos, pers. obs.). Tuted
capuchins have been observed to use mangrove
áreas em toda a área de distribuição da espécie ao longo da costa
norte do Brasil, desde o leste do rio Amazonas, no Pará, até a
costa amazônica do estado do Maranhão (Santos et al. 2016).
Até o momento, apenas quatro estudos foram realizados sobre
as duas espécies de bugios que habitam os manguezais da
Mesoamérica e duas espécies de macacos-prego que habitam os
manguezais da América do Sul. Os resultados desses estudos são detalhados ab
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Parte II: Primatas de Manguezais e Florestas Costeiras

o comportamento e a ecologia de outras espécies de primatas nos

manguezais permanecem virtualmente desconhecidos. Abaixo, apresentamos
os dados ecológicos e populacionais de primatas derivados desses
estudos. Para um resumo de sua ecologia comportamental comparativa,
consulte o Capítulo 17.

Estudos de Primatas em Manguezais

Neotropicais
aqui houve dois estudos sobre populações de primatas mesoamericanos
em manguezais. LeAndra Luecke Bridgeman (2012) concentrou sua
pesquisa em bugios-pretos de Yucatán na Reserva da Biosfera Pantanos

de Centla (PCBR) em Tabasco, México (Figura 8.1), e Karen Snarr (2006)

estudou uma população de bugios-de-manto na Reserva Natural Cuero y
Salado. Reserva (CSWP) em Honduras.

A pesquisa de Bridgeman foi realizada em manguezais ribeirinhos no Figura 8.1 Bugios-pretos comendo flores de Lonchocarpus hondurensis.
PCBR, uma reserva de zonas úmidas que cobre grande parte do estado de Foto: Aubrey Tischer.
Tabasco. O PCBR fica na margem sul do Golfo do México, no istmo de

Tehuantepec, entre os estados de Veracruz e Campeche, e cobre

aproximadamente 300.000 ha. O clima é quente e úmido, com temperatura
média anual de 26°C. A precipitação anual varia de 1.500 a 2.000 mm
(ParksWatch- México 2003).
Nas zonas húmidas do distrito de Centla, onde está localizada grande
parte do PCBR, Guadarrama-Olivera e Ortiz-Gil (2000) registaram 110
famílias, 363 géneros e 637 espécies de árvores e outras plantas. No
entanto, a área de estudo de mangue de 300 ha de Arroyo Polo tinha apenas
17 espécies de árvores e era dominada por manguezal branco, Laguncularia
racemosa (Combretaceae), manguezal interior e vermelho, Rhizophora
mangle (Rhizophoraceae), que formam um anel ao redor da ilha em beira da
água. Outras espécies de árvores no mangue aqui, encontradas em
densidades muito mais baixas em toda a ilha, foram o dogwood do pântano,
Lonchocarpus hondurensis
(Fabaceae), azeitona preta, Bucida buceras (Combretaceae) e castanha da
Guiana, Pachira Aquatica (Malvaceae) (Bridgeman 2012). A floresta de
mangue branco tinha em média 10 m de altura e o diâmetro das árvores era
em média 33 cm. A floresta de mangue vermelho tende a ser mais curta,
com 7,8 m, e os troncos das árvores, mais finos, com 19,8 cm. ele
a cobertura média do dossel foi de 48%.
Os primatas do local em Tabasco eram os bugios-negros de Yucatán,
Alouatta pigra, comedores chamados de 'uivadores-negros'.
Os bugios pretos, de todas as idades e ambos os sexos, têm pelagem e
rosto pretos (Figura 8.1). Os machos desta espécie geralmente pesam em
média 11 kg e as fêmeas em média 6,4 kg (Smith & Jungers 1997). Os bugios
negros tendem a viver em grupos sociais de homens solteiros ou multi-
homens com múltiplas mulheres. No manguezal, o tamanho médio dos
grupos foi de 5,8 indivíduos. Os grupos tinham em média 1,2 machos
adultos (ADM), 2,4 fêmeas adultas (ADF), 1,2 juvenis (JUV) e 1 infante (INF).
Para a população dos mangais como um todo, a proporção de homens
adultos para mulheres adultas foi de 1:2. A proporção de mulheres adultas
para bebês foi de 2,4:1 e a proporção de mulheres adultas para imaturos
(juvenis e bebês) foi de 1,1:1. A densidade populacional de primatas era de
15,3 indivíduos/km2 e a biomassa de primatas era de 97 kg/km2 (Bridgeman
2012).
Neste mesmo estudo, quando os dados da estação chuvosa e seca foram
tamanho médio do grupo para a população de mangue foi
agrupados, os bugios-negros do mangue passaram a maior parte do tempo descansando
56
(73%), seguido de locomoção (quase 12%), alimentação (11,5%) e
comportamentos sociais ailiativos (3,5%). Os grupos de estudo alimentados
com mais frequência com folhas (47% das observações), com folhas
maduras selecionadas com mais frequência do que folhas jovens. A
alimentação de vegetais e sementes foi observada em pouco mais de 41%
e 6%, respectivamente. Na estação seca (março, abril e maio), os bugios do
mangue dependiam fortemente dos peixes-boi de L. hondurensis. No geral,
observou-se que comiam 12 espécies de árvores e cipós da ilha, sendo as
cinco principais L. hondurensis, Dalbergia brownei
(Fabaceae: Pap.), Laguncularia racemosa, Rhabdadenia bilora
(Apocynaceae) e Rhizophora mangle.
O estudo de Snarr (2006) sobre bugios hondurenhos, Alouatta palliata,
em manguezais e florestas pantanosas de várzea, também foi o primeiro
para a espécie neste tipo de habitat. A CSWP é também uma reserva de
várzeas e zonas húmidas de 13 255 ha, situada na costa norte das Caraíbas
das Honduras. A precipitação média anual é de 3.050 mm e a temperatura
média anual é de 27,4ÿC (Snarr 2006).
aqui havia dez espécies de árvores nos manguezais hondurenhos que
eram dominados por mangue vermelho (R. mangle), castanheiro-da-guiana
(Pachira aquatica, Malvaeae) e árvores de sangue de dragão (Pterocarpus
oicianalis, Fabaceae) que constituíam 78% da floresta. O local de estudo de
Snarr também incluía florestas tropicais perenes de pântano de folhas
largas que eram inundadas durante oito ou mais meses do ano. seu tipo de
floresta possui 20 espécies e era dominado por palmeiras e outras árvores
de folhas largas. Na zona de estudo, a castanha da Guiana, as árvores
sangue de dragão, a pereira do rio (Grias caulilora, Lecythidaceae) e a
palmeira cohune (Attalea cohune, Arecaceae) representavam 83% da
floresta. A altura média das árvores foi de 15 m para ambos os tipos de
floresta. O DAP médio das árvores na porção leste da reserva, onde os
macacos foram encontrados, tendeu a ser maior, em torno de 33,6 cm
(Snarr 2006).
Os bugios com manto são enegrecidos ou acastanhados com pêlos
alongados ao longo da linha, que variam na intensidade de sua cor amarela
(Lawrence 1933). Os bugios com manto machos geralmente pesam cerca
de 7 kg. As fêmeas são menores (cerca de 5,4 kg: Smith & Jungers 2007). O

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Capítulo 8: Primatas Neotropicais que Vivem em Manguezais

Figure 8.2 Bearded capuchins on aerial roots

of Rhizophora mangle along the Rio
Preguiças, Maranhão, Brazil. Photo: Ricardo
Rodrigues dos Santos.

6,5 indivíduos, com proporção homem/mulher de aproximadamente
1:1; na extremidade inferior da faixa para esta espécie em ambos os aspectos.
manguezais pretos (Avicennia germinans e A. shaueriana,
A densidade populacional de primatas foi estimada em 78 indivíduos/
km2 , e estava dentro da faixa estabelecida para dados específicos
de outros locais (Snarr 2006).
Os grupos de estudo de Snarr passaram a maior parte do tempo
descansando (41-44%) e comendo (36-40%), seguido de movimento
(10-17%) e 4-8% do tempo envolvidos em outros comportamentos.
Observou-se que estes grupos utilizavam 18 espécies diferentes de
árvores e cipós/lianas, com a maior percentagem consumida de
Pterocarpus oicianalis. As folhas (maduras, novas e novas)
constituíam a maior proporção de sua dieta, seguidas pelas folhas e sementesOs
Estudos com primatas de manguezais sul-americanos focaram
em macacos-prego do litoral norte brasileiro.
Santos (2010) estudou o comportamento de uso de ferramentas em
macacos-prego S. libidinosus (para detalhes sobre o uso de ferramentas,
ver Capítulo 9) e a distribuição geográfica de manguezais de S. apella e
S. libidinosus (Santos et al. 2016) para verificar se os manguezais formam
áreas periféricas. ou áreas centrais para macacos-prego (Figura 8.2).
Cutrim (2013) concentrou sua pesquisa em um grupo de macacos-prego
barbudos em um estudo sobre orçamento de atividades e comportamento
de uso de ferramentas. As espécies não são simpátricas em áreas de mangue.pelo bugio-prego do Maranhão que foi registrado na mesma área
Os manguezais do litoral norte brasileiro estão presentes em
grande parte como uma floresta contínua. sua paisagem, formada
por canais de maré, rios e ilhas de diversos tamanhos, é uma das
maiores formações contínuas de manguezal do mundo (Souza-Filho
2005). O inluxo de maré varia de 4 m a 7,5 m (Souza-Filho 2005) e
proporciona um ambiente de alta produtividade biológica (Menezes
et al. 2008). O clima é caracterizado como tropical sazonal, com duas
estações marcadas: uma estação chuvosa (janeiro a junho) e uma
estação seca (julho a dezembro). A temperatura é estável durante
todo o ano com uma média de 26°C. Seis espécies verdadeiras de
mangue estão presentes na área: vermelho
manguezais (Rhizophora mangle, R. racemosa e R. harrissoni),
Acanthaceae) e manguezais brancos (L. racemosa) (Menezes et al.
2008; Santos 2010).
Santos e cols. (2016) relataram macacos-prego vivendo em áreas
contínuas e naturalmente fragmentadas de manguezais costeiros,
bem como manguezais em pequenas ilhas. Capuchinhos-prego
foram registrados vivendo em grupos de 1,3 ha e 2,0 ha em Rio Novo
e 13,0 ha e 37,0 ha em Rio Preguiças, estado do Maranhão, Brasil
(Santos 2010). Essas áreas de vida são menores do que normalmente
registradas para os macacos-prego (Fragaszy et al. 2004).
durante
macacos-prego
as estações
podem
chuvosa
ser os
e seca.
únicos primatas neotropicais
que comem caranguejos e moluscos nos manguezais. Até o
momento, nenhuma outra espécie de primata nas Américas foi
registrada procurando tais moluscos na lama. A maioria desses
recursos alimentares é protegida por carapaças ou conchas e exige
que o forrageador tenha habilidade para quebrá-los (Capítulo 9). O
sucesso que as espécies de primatas têm na colonização dos
mangais pode depender mais da sua capacidade de explorar esses
recursos animais do que dos recursos de qualidade relativamente
baixa oferecidos por frutos, vegetais ou sementes. Isso é mostrado
ribeirinha (Rio Preguiças) que os macacos-prego, mas ocorre apenas em uma área d
floresta inundada onde está disponível uma mistura de alimentos
vegetais de mangue e não-mangue (RR Santos, obs. pessoal). Além
do consumo de caranguejos (Ucides cordatus), caracóis (Neritina
zebra) e vermes (não identificados), os macacos-prego comem frutos
do mangue preto (A. germinans), partes inferiores do mangue branco
(L. racemosa) e propágulos e baixas de mangue vermelho (R. mangle)
nesta área (Cutrim 2013; Santos 2010).
O orçamento de atividades para macacos-prego foi estudado em
um pequeno fragmento natural de 37 ha (Cutrim 2013) no sítio Rio
Preguiças. Atividades (descansar, viajar, procurar alimentos, comer e
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Parte II: Primatas de Manguezais e Florestas Costeiras

socialização) realizadas em manguezais foram distribuídas de forma Pesquisas futuras em manguezais e paisagens inundadas devem
semelhante às populações de terras altas, mas com uma proporção envolver pesquisas e censos de populações de primatas ao longo das
maior de tempo gasto em forrageamento. No entanto, a alta densidade, costas e deltas de rios em áreas de manguezais neotropicais,
31 indivíduos/37 ha em 2011-2013, combinada com a pequena área especialmente no México e no Brasil, onde a cobertura de manguezais
disponível pode ter contribuído para aumentar o tempo de é mais abundante. Embora as zonas costeiras do Panamá, Colômbia
forrageamento e diminuir o tempo de viagem (Cutrim 2013). Muitos e Equador não devam ser negligenciadas. Localizar mais populações
em devido
fragmentos de manguezais na área de estudo estão encolhendo naturalmente mangais
aoemovimento
realizar estudos ecológicos
das dunas e comportamentais
de areia.
Atualmente, o tamanho do grupo da população de estudo é de detalhados sobre essas populações, incluindo a ingestão nutricional
aproximadamente 60 animais (RR Santos, obs. pess.), porém é e a fitoquímica (uma parte importante, mas muitas vezes negligenciada,
possível que a formação de subgrupos tenha afetado as contagens da investigação sobre conservação) seria informativo. Adicionar
dados sobre todos os aspectos da ecologia comportamental dos
de Santos (2010) e Cutrim (2013), portanto, esse número pode ser impreciso.
primatas, tais como características populacionais, variação do

Resumo e direções futuras para pesquisa tamanho do grupo, padrões de atividade, comportamento de
forrageamento e alimentação e preferências de habitat dos primatas
A soma total do nosso conhecimento sobre a ecologia dos primatas
neste habitat incomum nos permitirá compreender melhor a
nos manguezais vem de uma série de breves observações e quatro
adaptabilidade e a lexibilidade demonstradas pelos primatas. e outros
estudos detalhados. Estudos de táxons e áreas geográficas adicionais
animais em habitats de baixa diversidade, como manguezais.
são urgentemente necessários.

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