UNIVERSIDADE ESTADUAL DO CEARÁ

FACULDADE DE VETERINÁRIA

PROGRAMA DE RESIDÊNCIA EM ÁREA PROFISSIONAL DE SAÚDE/MEDICINA

VETERINÁRIA

RÉGIS SIQUEIRA DE CASTRO TEIXEIRA

INVESTIGAÇÃO DA OCORRÊNCIA DE ENTEROBACTÉRIAS E DA TAXA DE

RESISTÊNCIA A ANTIMICROBIANOS EM PASSERIFORMES DO GÊNERO
Sporophila PROVENIENTES DO TRÁFICO DE ANIMAIS SILVESTRES

FORTALEZA – CEARÁ

2024
 RÉGIS SIQUEIRA DE CASTRO TEIXEIRA

INVESTIGAÇÃO DA OCORRÊNCIA DE ENTEROBACTÉRIAS E DA TAXA DE

RESISTÊNCIA A ANTIMICROBIANOS EM PASSERIFORMES DO GÊNERO Sporophila
PROVENIENTES DO TRÁFICO DE ANIMAIS SILVESTRES

Trabalho de Conclusão de Residência

apresentado ao Programa de Residência em
Área Profissional de Saúde/Medicina
Veterinária da Universidade Estadual do
Ceará, como requisito parcial à obtenção da
certificação de Especialização em
Ornitopatologia.

Orientador: Prof. Dr. William Cardoso Maciel

FORTALEZA – CEARÁ

2024
 Dados Internacionais de Catalogação na Publicação
Universidade Estadual do Ceará
Sistema de Bibliotecas
Gerada automaticamente pelo SidUECE, mediante os dados fornecidos pelo(a)

Teixeira, Regis Siqueira de Castro.

Investigação da ocorrência de enterobactérias e da taxa de
resistência a antimicrobianos em passeriformes do gênero
Sporophila provenientes do tráfico de animais silvestres
[recurso eletrônico] / Regis Siqueira de Castro Teixeira. -
2024.
44 f. : il.

Trabalho de conclusão de curso (residência) - Universidade

Estadual do Ceará, Faculdade de Veterinaria, Curso de
Residência Em Área Profissional da Saúde/medicina Veterinária,
Fortaleza, 2024.
Orientação: Prof. Pós-Dr. William Cardoso Maciel.
1. Programa de Residência. 2. Ornitopatologia. 3. Aves
silvestres. 4. Enterobactérias. I. Título.
 RÉGIS SIQUEIRA DE CASTRO TEIXEIRA

INVESTIGAÇÃO DA OCORRÊNCIA DE ENTEROBACTÉRIAS E DA TAXA DE

RESISTÊNCIA A ANTIMICROBIANOS EM PASSERIFORMES DO GÊNERO Sporophila
PROVENIENTES DO TRÁFICO DE ANIMAIS SILVESTRES

Trabalho de Conclusão de Residência

apresentado ao Programa de Residência em
Área Profissional de Saúde/Medicina
Veterinária da Universidade Estadual do
Ceará, como requisito parcial à obtenção da
certificação de Especialização em
Ornitopatologia.

Aprovado em: 29 de fevereiro de 2024

BANCA EXAMINADORA

Prof. Dr. William Cardoso Maciel (Orientador)

Universidade Estadual do Ceará – UECE

Dra. Elisangela de Souza Lopes

Centro Universitário Fametro-UNIFAMETO

Me. Neilton Monteiro Pascoal Filho

Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias/PPGCV-UECE
Dedico este trabalho à minha pequena
sobrinha Bia Valentina (Baby Bia), cuja
empatia pelos animais desde os primeiros anos
me toca profundamente. Dedico também à sua
geração e às próximas vindouras, que sem
tardar, descobrirão em plenitude sobre a dança
sutil da vida, onde humanos e animais são
parceiros, nenhum mais importante que o
outro, compreendendo a essência do equilíbrio
e respeito mútuo, e cuidando da humanidade e
da fauna com amor equânime.
 AGRADECIMENTOS

Ao Programa de Residência em Área Profissional da Saúde/Medicina Veterinária

(PRAPS/MV) pela oportunidade da realização deste trabalho.
Agradeço profundamente a todos os responsáveis pela fase de Saúde Pública durante as
atividades de Residência. Em especial, gostaria de expressar minha gratidão ao Médico
Veterinário José Renê Vasconcelos da Graça e Adrielly da Silva Cunha, encarregado do
departamento de Vigilância Sanitária e Controle de Zoonoses do município de Guaiuba, ao
Médico Veterinário Francisco Tadeu Campos e a toda equipe do Setor de Vigilância Sanitária
de Maranguape, assim como a Marcela Christina Diógenes Bastos Nogueira Pereira, da
Secretaria Municipal de Saúde de Maranguape. Nessa fase, é imprescindível destacar o apoio
de minhas companheiras de residência, Ada Maia Chave e Victória Forte Viana, que não só
contribuíram para as atividades profissionais, mas também me incentivaram a desenvolver um
olhar mais atento para as questões relacionadas à empatia e bem-estar animal dos animais
abandonados.
Ao Prof. Dr. William Cardoso Maciel pela orientação, incentivo e confiança em mim
depositada. Gostaria de expressar minha sincera gratidão aos professores Dr. Isaac Neto Goes
da Silva e Prof. Odanir Cruz Moreira pela generosidade e disposição em colaborar com nossa
pesquisa e nos fornecer acesso fundamental a exames necessários para o tratamento das aves
silvestres durante o período da Residência.
Agradeço aos Médicos Veterinários Neilton Monteiro Pascoal Filho, Adson Ribeiro Marques,
Bruno Pessoa Lima, Cibelle Mara Pereira de Freitas, Lucas Silva Melo e Camila Carvalho
Fontão pela dedicação hercúlea tanto no atendimento direto às aves silvestres quanto na
gestão das atividades envolvendo animais e alunos do LABEO.
Não posso deixar de expressar minha gratidão à equipe de alunos de iniciação científica e
voluntários, cujo comprometimento e esforço no manejo das aves silvestres foram essenciais.
Sem a colaboração incansável de Gustavo Rodrigues da Silva, Carlos Diego Sousa Ribeiro,
Sofia Rabelo Xavier, Francisco Iury Cunha Barbosa, Luma Neves Costa, Lara Barroso Silva
Lemos, Isabela Ferreira Sampaio, Mariana Sobral Guimarães, David Patrick Oliveira de
Freitas e Israel Coelho Medeiros, este trabalho simplesmente não teria sido possível.
Ao Instituto Pró-Silvestre por possibilitar o acesso às aves e essencial suporte administrativo e
material na realização das atividades com as aves resgatadas
 LISTA DE FIGURAS

Figura 1- Atividades realizadas no Município de Maranguape-CE: A) Trabalho de

Educação Ambiental CRAS André Soares Bandeira; B) Equipe Vigilância
Sanitária do Município de Maranguape-CE; C) Atividade Atividade de coleta
de água para avaliação da qualidade
Figura 2- Atividades realizadas no Município de Guaiuba-CE: A) Campanha de
vacinação; B) Atividade de Educação Sanitária na EEBM José Cabral de
Araújo; C) Atividade de vigilância de qualidade de água para o consumo
humano
Figura 3- Atividades realizadas no LABEO: A) Organização de Curso de Ornitologia;
B) Publicação de artigo científico; C) Pesquisa parasitológica envolvendo aves
de vida livre; D) Atividade de Extensão envolvendo educação ambiental e aves
silvestres
Figura 4- Atividades realizadas no LABEO: A) Microchipagem de saracura-três-potes
(Aramides cajaneus) destinada a soltura; B) Carcará (Caracara plancus) com
lesão de bico recém-chegado para tratamento; C) Exame radiográfico em uma
suindara (Tyto furcata) realizado no Hospital Veterinário Professor Sylvio
Barbosa Cardoso
 LISTA DE TABELAS

Tabela 01. Frequência absolutas e relativa de enterobactérias isoladas de amostras

cloacais de aves do Gênero Sporophila apreendidos e encaminhados ao
Laboratório de Estudos Ornitológicos/FAVET/UECE no ano de 2022
Tabela 02. Frequência absoluta e relativa de resistência antimicrobiana de
enterobactérias oriundas de suabes cloacais de aves do gênero Sporophila
apreendidos e encaminhados ao Laboratório de Estudos
Ornitológicos/FAVET/UECE no ano de 2022
Tabela 3. Frequência absoluta e relativa de multirresistência de enterobactérias
oriundas de suabes cloacais de aves do gênero Sporophila apreendidas e
encaminhadas ao Laboratório de Estudos Ornitológicos/FAVET/UECE no
ano de 2022
 RESUMO

O Programa de Residência em Área Profissional da Saúde/Medicina Veterinária

(PRAPS/MV) da Universidade Estadual do Ceará (UECE) oferece aos médicos veterinários
a oportunidade de participarem de experiências teórico-práticas em Saúde Pública,
colaborando diretamente com a comunidade. Além disso, proporciona atividades
relacionadas à medicina animal ao longo de um período de dois anos. Dentro deste
programa, uma das áreas de concentração é a Ornitopatologia, que envolve atividades como
atendimento clínico de aves silvestres e domésticas, pesquisas nas áreas de microbiologia,
parasitologia e ornitologia, bem como atividades de extensão desenvolvidas no Laboratório
de Estudos Ornitológicos. Como pré-requisito para a conclusão desta especialização em
Ornitopatologia, é necessário a elaboração e apresentação de um artigo científico,
submetido a um periódico indexado. Nesse contexto, foi desenvolvida uma pesquisa cujo o
objetivo foi investigar a prevalência de enterobactérias em passeriformes do gênero
Sporophila sp., provenientes do tráfico ilegal de animais, e analisar sua resistência
antimicrobiana.

Palavras-chave: Programa de Residência, Ornitopatologia, Aves silvestres, Enterobactérias.

 ABSTRACT

The Professional Residency Program in Health/Veterinary Medicine (PRAPS/MV) at the

State University of Ceará (UECE) offers veterinarians the opportunity to participate in
theoretical-practical experiences in Public Health, collaborating directly with the
community. Additionally, it provides activities related to animal medicine over a period of
two years. Within this program, one of the areas of concentration is Ornithopathology,
which involves activities such as clinical care of wild and domestic birds, research in
microbiology, parasitology, and ornithology, as well as extension activities developed in the
Ornithological Studies Laboratory. As a prerequisite for completing this specialization in
Ornithopathology, it is necessary to prepare and present a scientific article submitted to an
indexed journal. In this context, a study was conducted with the aim of investigating the
prevalence of enterobacteria in passerine birds of the genus Sporophila, originating from
illegal animal trafficking, and analyzing their antimicrobial resistance.

Keywords: Residency Program, Ornithopathology, Wild Birds, Enterobacteria.

 SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO.................................................................................................... 11
2 OBJETIVOS......................................................................................................... 12
2.1 Objetivo geral....................................................................................................... 12
2.2 Objetivos específicos............................................................................................ 12
3 RELATÓRIO DAS ATIVIDADES DESENVOLVIDAS................................. 13
3.1 Disciplinas teóricas............................................................................................... 13
3.2 Disciplina Prática em Saúde Pública.................................................................. 13
3.2.1 Práticas em Saúde Pública no município de Maranguape – CE............................. 13
3.2.2 Práticas em Saúde Pública no município de Guaiúba – CE...................................... 15
3.3 Atividades no Laboratório de Estudos Ornitológicos....................................... 16
4 ARTIGO CIENTÍFICO (Investigação da ocorrência de enterobactérias e
da taxa de resistência a antimicrobianos em passeriformes do gênero
Sporophila provenientes do tráfico de animais silvestres)...................... .......... 19
5 CONCLUSÃO....................................................................................................... 43
REFERÊNCIAS.................................................................................................... 44
 11

1 INTRODUÇÃO

O Programa de Residência em Área Profissional da Saúde/Medicina Veterinária

(PRAPS/MV) tem como propósito a especialização ética, política e técnico-científica de
profissionais médicos veterinários. Seus objetivos incluem o desenvolvimento de iniciativas
voltadas para promoção, prevenção e vigilância em saúde animal, abrangendo uma abordagem
integrada que se estende por diferentes políticas públicas sociais e urbanas. Além disso, busca-
se a ampliação e aprofundamento dos conhecimentos práticos na subárea escolhida, visando
uma formação abrangente e qualificada dos participantes (UECE, 2021).
A Ornitopatologia ou Patologia Aviária é uma subdivisão da patologia animal
especializada na investigação das alterações nos seus sistemas respectivos e doenças que afetam
as aves, incluindo diagnóstico, prevenção e controle de agentes patogênicos (Coelho, 2002;
Revolledo e Piantino-Ferreira, 2009). Esses animais desempenham papéis fundamentais em
aspectos culturais e nos ecossistemas ao longo da história, englobando desde a produção de
alimentos até seu impacto crítico em questões ecológicas (Feider, 2017; Erdaw e Beyene, 2022;
Mariyappan et al., 2023). Com o destaque da avicultura industrial e o crescente interesse na
conservação da vida selvagem, compreender profundamente as patologias que afetam as aves é
de extrema importância, uma vez que isso possibilita a preservação da saúde das populações
avícolas e da biodiversidade.
As atividades de práticas em Saúde Pública, foram realizadas nos municípios de
Guaiúba-CE e Maranguape-CE. No Laboratório de Estudos Ornitológicos (LABEO), as
atividades incluíram necropsias, cuidados clínicos e manejo de aves apreendidas pelo Batalhão
de Polícia de Meio Ambiente (BPMA) ou outros órgãos ambientais, pesquisas microbiológicas e
parasitárias em aves silvestres e domésticas, além de ações de extensão relacionadas ao campo
da Ornitologia. Essas atividades foram supervisionadas por médicos veterinários, mestrandos e
doutorandos associados ao Programa de Pós-graduação em Ciências Veterinárias da UECE.
Para a conclusão do Programa de Residência é necessário a elaboração e
apresentação de um artigo científico, submetido a um periódico indexado, bem como a entrega
de um relatório detalhado das atividades realizadas durante o período de residência. Esses
elementos são requisitos necessários para a obtenção do certificado de especialização em
Ornitopatologia. O artigo científico escolhido foi uma pesquisa cujo objetivo era investigar a
resistência bacteriana a antimicrobianos em passeriformes do Gênero Sporophila, que foram
apreendidos por autoridades ambientais do Estado do Ceará.
 12

2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo geral

Descrever as atividades desenvolvidas durante o Programa de Residência em Área

Profissional da Saúde/Medicina Veterinária, assim como elaborar e submeter um trabalho
científico a um periódico com Qualis/CAPES relevante para a subárea de Ornitopatologia.

2.2 Objetivos específicos

a) Detalhar as atividades executadas na área de Saúde Pública no município de

Maranguape/CE;
b) Descrever as atividades desempenhadas na área de Saúde Pública no município
de Guaiúba/CE;
c) Documentar as atividades e experiências realizadas no Laboratório de Estudos
Ornitológicos e no Hospital Veterinário Professor Sylvio Barbosa Cardoso;
d) Escrever um artigo científico baseado em uma pesquisa, cujo objetivo foi analisar
a ocorrência de enterobactérias e a taxa de resistência a antimicrobianos em passeriformes do
gênero Sporophila provenientes do tráfico de animais silvestres.
 13

3 RELATÓRIO DAS ATIVIDADES DESENVOLVIDAS

3.1 Disciplinas teóricas

Durante o período de residência o aluno participa e cursa disciplinas obrigatória e

optativas que auxiliam na construção de uma sólida base de conhecimento e no
desenvolvimento das habilidades essenciais para profissionais na área da Medicina
Veterinária, capacitando-os para as prática desenvolvida ao longo dos dois anos de curso e de
pesquisa. As disciplinas cursadas foram: Epidemiologia e Medicina Veterinária Preventiva;
Bioestatística Aplicada; Discussão de casos na rotina hospitalar; Metodologia de pesquisa,
redação científica; Políticas públicas de Saúde; Introdução à Residência em Medicina
Veterinária ; Ética, bioética, profissional em Medicina Veterinária; Enfermidades Infecciosas
de Animais Domésticos; Patologia Clínica Veterinária; Diagnóstico por Imagem;
Microbiologia Aplicada à Sanidade Animal; Sanidade em Aves; Interpretação Diagnóstica da
Colheita da Amostra ao Resultado do Exame.

3.2 Disciplina Prática em Saúde Pública

3.2.1 Práticas em Saúde Pública no município de Maranguape – CE

As atividades realizadas no município de Maranguape (02/05/2022 à 03/06/2022),

localizado na região metropolitana de Fortaleza, foram conduzidas com o apoio da Secretaria
Municipal de Saúde e supervisionadas pela enfermeira Marcela Christina Diógenes Bastos
Nogueira Pereira. Foram realizadas e acompanhadas atividades junto aos setores de
Vigilância Epidemiológica, Vigilância Sanitária e Controle de Zoonoses. Uma das principais
atividades consistiu no acompanhamento das tarefas relacionadas ao abastecimento de dados
para o Sistema de Informação de Agravos de Notificação (SINAN), abrangendo ocorrências
de doenças infecciosas no município. Nesse contexto, entre as diversas doenças, houve
especial dedicação à notificação e investigação de casos de doenças relacionadas aos
arbovírus em seres humanos, como dengue e chikungunya. Além disso, foram realizadas
ações de educação ambiental com crianças do Centro de Referência da Assistência Social
(CRAS), com o objetivo de conscientizá-las sobre a posse responsável de cães e gatos.
Adicionalmente, foram feitas visitas às Unidades Básicas de Saúde para supervisão, a fim de
garantir a eficácia dos procedimentos administrativos.
 14

Figura 1- Atividades realizadas no Município de Maranguape-CE: A)

Trabalho de Educação Ambiental CRAS André Soares Bandeira; B)
Equipe Vigilância Sanitária do Município de Maranguape-CE; C)
Atividade Atividade de coleta de água para avaliação da qualidade

Fonte: Elaborado pelo autor.

Sob a coordenação do Médico Veterinário Francisco Tadeu Campos, o Setor de

Vigilância Sanitária conduziu as atividades relacionadas às inspeções sanitárias. Uma das
atividades realizadas pelos residentes esteve voltada ao estudo de leis e normas técnicas
relacionadas à vigilância sanitária, mais especificamente, sobre gerenciamento de resíduos de
saúde. Além disso, foi realizada a tarefa de confecção de planilhas úteis para uso durante o
processo de fiscalização de estabelecimentos. Em nível prático, inspeções foram realizadas
abrangendo uma ampla gama de categorias, incluindo Produção e Comércio, abrangendo
indústrias de confecções, Produção de Alimentos, que englobava padarias e sorveterias, bem
como categorias religiosas, como templos, Vendas de Alimentos, como supermercados, e
Atividades Físicas e Esportivas, como academias. Durante o processo de inspeção, as normas
sanitárias e regulamentações relevantes foram consideradas para garantir a conformidade com
as diretrizes de segurança e higiene estabelecidas na jurisdição. Atividades relacionadas ao
Programa Nacional de Vigilância de Qualidade de Água para Consumo Humano
(VIGIÁGUA) eram regularmente realizadas, envolvendo a coleta de amostras de água em
diferentes áreas, incluindo bairros e distritos do município. Essas amostras eram submetidas a
 15

análises abrangendo diversas características, como aspectos físico-químicos, organolépticos,

microbiológicos e a quantidade de cloro. Posteriormente, as amostras eram encaminhadas ao
Laboratório Central de Saúde Pública no Ceará (LACEN) para análise e avaliação.
Sob a supervisão do Médico Veterinário Williams Moreira da Nóbrega, diversas
atividades foram conduzidas no setor de controle de zoonoses, incluindo a realização de testes
rápidos para Leishmaniose Visceral Canina (LVC) e a coleta de amostras sanguíneas dos
animais que testaram positivo, visando à realização subsequente do teste de ELISA. Além
disso, realizou-se vacinação de cães e gatos contra raiva e à promoção de ações de educação
sanitária para destacar a importância da vacinação.

3.2.2 Práticas em Saúde Pública no município de Guaiúba-CE

No município de Guaiúba, igualmente situado na região metropolitana de

Fortaleza (CE), foi desenvolvida um conjunto de iniciativas em saúde pública e educação
ambiental (06/06/2022 à 16/09/2022). Essas ações foram conduzidas sob a orientação do
Médico Veterinário José Renê Vasconcelos da Graça, encarregado do departamento de
Vigilância Sanitária e Controle de Zoonoses do município. Essas atividades abrangeram uma
variedade de ações, englobando não somente a realização de intervenções práticas
relacionadas a zoonoses e a fiscalização sanitária em geral, mas também programas
educativos direcionados às escolas, com o propósito de disseminar conhecimentos sobre
saúde e higiene, proporcionando, assim, uma abordagem abrangente e eficaz em prol do bem-
estar da comunidade.
Nesse município, também foram executadas iniciativas abrangendo a coleta de
amostras de água no âmbito do programa VIGIÁGUA. As amostras coletadas eram
posteriormente encaminhadas ao LACEN e os resultados obtidos eram integrados ao Sistema
de Informação de Vigilância de Qualidade de Água para Consumo Humano (SISÁGUA).
Além disso, no âmbito do Controle de Zoonoses, foi realizado periodicamente testes
sorológicos para Leishmaniose Visceral Canina (LVC) e promovemos campanhas de
vacinação antirrábica direcionadas a cães e gatos. No âmbito ambiental, conduziu-se um
levantamento dos cães e gatos abandonados na cidade de Guaíba, destacando a preocupante
questão do sofrimento animal e o risco de zoonoses relevantes para a saúde pública.
Subsequentemente, apresentou-se um relatório às autoridades locais, propondo a
implementação de medidas de castração como forma de mitigar essa situação.
Ações em educação sanitária e ambiental estiveram voltadas à sensibilização em
 16

ambientes escolares, espaços públicos e plataformas digitais, empregando vídeos educativos e

panfletos como meios de disseminação de informações. Os temas abordados compreenderam
estratégias de controle da Cinomose em cães, os riscos associados à Leishmaniose e as
medidas de prevenção e controle, esclarecimentos sobre a castração e os perigos da utilização
do uso dos anticoncepcionais, assim como informações fundamentais sobre a Doença da
Raiva, incluindo os riscos para a saúde humana e animal e as estratégias de controle adotadas.

Figura 2- Atividades realizadas no Município de Guaiuba-CE: A)

Campanha de vacinação; B) Atividade de Educação Sanitária na EEBM
José Cabral de Araújo; C) Atividade de vigilância de qualidade de água
para o consumo humano

Fonte: Elaborado pelo autor.

3.3 Atividades no Laboratório de Estudos Ornitológicos

O Laboratório de Estudos Ornitológicos (LABEO), fundado em 2002 sob a

direção do Dr. William Cardoso Maciel, é uma unidade integrante do Programa de Pós-
graduação em Ciências Veterinárias (PPGCV) da Faculdade de Veterinária (FAVET) e
 17

mantém uma estreita colaboração com as atividades do Hospital Veterinário Professor Sylvio
Barbosa Cardoso (HVSBC), também pertencente à FAVET. O LABEO dedica-se
principalmente à formação de competências em sanidade das aves, com foco na pesquisa de
Salmonella spp e outras bactérias da ordem Enterobacteriales em aves industriais, alternativas,
silvestres e exóticas, bem como em subprodutos destinados ao consumo humano. Além disso,
desempenha um papel importante na Educação Ambiental, particularmente na área da
ornitologia, promovendo a conscientização ecológica não apenas entre a comunidade do
Campus do Itaperi, mas também em escolas da Região Metropolitana de Fortaleza e na
sociedade em geral. Adicionalmente, presta atendimento às aves silvestres apreendidas ou
resgatadas por órgãos ambientais, oferecendo avaliações clínicas especializadas e
recomendações médicas necessárias, contribuindo assim para o bem-estar das aves e
sensibilização da sociedade sobre a importância da proteção e preservação das espécies.

Figura 3- Atividades realizadas no LABEO: A) Organização de Curso

de Ornitologia; B) Publicações de artigos científicos; C) Pesquisa
parasitológica envolvendo aves de vida livre; D) Atividade de Extensão
envolvendo educação ambiental e aves silvestres

Fonte: Elaborado pelo autor.

No período compreendido entre 19/09/2022 à 29/02/2024, sob a supervisão do

médico veterinário Adson Ribeiro Marques, integrante do Laboratório de Estudos
 18

Ornitológicos (LABEO), foram conduzidas diversas atividades, foram conduzidas diversas

atividades de caráter clínico, de pesquisa e de ensino. Em termos de pesquisa, houve a
realização de pesquisas envolvendo análise microbiológica e parasitológica em aves, assim
como, co-orientação de alunos de iniciação científica, mestrado e doutorado, alinhados às
linhas de pesquisa do laboratório. Contribuições também se estenderam às disciplinas de
ornitopatologia e ornitocultura. Em relação às atividades de extensão universitária, estas se
concentraram na organização e participação em ações de educação ambiental, notadamente na
realização de observação de aves silvestres junto à comunidade fortalezense, promovendo
reflexões sobre a conscientização ecológica. Por fim, no âmbito do Hospital Veterinário
Professor Sylvio Barbosa Cardoso (HVSBC), destacou-se a realização de radiografias,
principalmente em aves silvestres resgatadas, para diagnóstico de acometimentos, com o
propósito de auxiliar no tratamento e reabilitação, visando à posterior reintrodução à natureza.

Figura 4- Atividades realizadas no LABEO: A) Microchipagem de

saracura-três-potes (Aramides cajaneus) destinada a soltura; B) Carcará
(Caracara plancus) com lesão de bico recém-chegado para tratamento; C)
Exame radiográfico em uma suindara (Tyto furcata) realizado no
Hospital Veterinário Professor Sylvio Barbosa Cardoso

Fonte: Elaborado pelo autor.

 19

4 ARTIGO

Investigação da ocorrência de enterobactérias e da taxa de resistência a antimicrobianos

em passeriformes do gênero Sporophila provenientes do tráfico de animais silvestres

Submetido ao periódico: Ciência Animal Brasileira/Brazilian Animal Science CAPES B1

 20

Investigação da ocorrência de enterobactérias e da taxa de resistência a antimicrobianos

em passeriformes do gênero Sporophila provenientes do tráfico de animais silvestres
Investigation of the occurrence of enterobacteria and the antimicrobial resistance rate in
passerines of the genus Sporophila from wildlife trafficking

Resumo
O objetivo dessa pesquisa foi investigar a prevalência de enterobactérias em passeriformes do
gênero Sporophila, provenientes do tráfico ilegal de animais, e analisar sua resistência
antimicrobiana. Um total de 35 aves, aparentemente saudáveis e provenientes de criações
ilegais, foram encaminhadas ao Laboratório de Estudos Ornitológicos da Universidade
Estadual do Ceará por órgãos ambientais. Amostras obtidas a partir de suabes cloacais foram
coletadas de cada ave e submetidas a processamento microbiológico tradicional, utilizando
técnicas padrão de cultivo e identificação bacteriana. A resistência aos antimicrobianos foi
avaliada através do método de disco de difusão. Das amostras examinadas, 23 (65,7%)
apresentaram a presença de enterobactérias, sendo Escherichia coli (28,6%) e Serratia
liquefaciens (25,7%) as mais frequentes. A resistência antimicrobiana referente as cepas totais
foi mais observada em relação a ciprofloxacina (28,1%), seguida por tetraciclina (25,0%) e
enrofloxacina (18,8%). Especificamente em relação à Serratia liquefaciens, a taxa de
resistência foi ainda mais evidente, atingindo 66,6% das cepas analisadas. Com base nos
resultados obtidos, podemos concluir que as amostras cloacais das aves apresentaram
isolamento de diversos membros da ordem Enterobacteriales, sendo Escherichia coli e
Serratia liquefaciens as mais frequentes. Considerando as bactérias totais, de uma maneira
geral, tanto as taxas de resistências dos antibióticos investigados, assim como, a taxa de
multiresistência não foram elevadas.
Palavras-chave: Escherichia coli, Serratia liquefaciens, multirresistência.

Abstract
The aim of this research was to investigate the prevalence of enterobacteria in passerine birds
of the genus Sporophila, originating from illegal animal trafficking, and to analyze their
antimicrobial resistance. A total of 35 apparently healthy birds, originating from illegal
breeding, were referred to the Ornithological Studies Laboratory at the State University of
Ceará by environmental agencies. Samples obtained from cloacal swabs were collected from
 21

each bird and subjected to traditional microbiological processing, using standard bacterial
culture and identification techniques. Antimicrobial resistance was evaluated using the disk
diffusion method. Of the samples examined, 23 (65.7%) showed the presence of
enterobacteria, with Escherichia coli (28.6%) and Serratia liquefaciens (25.7%) being the
most frequent. Antimicrobial resistance among the total strains was most observed in relation
to ciprofloxacin (28.1%), followed by tetracycline (25.0%) and enrofloxacin (18.8%).
Specifically regarding Serratia liquefaciens, the resistance rate was even more evident,
reaching 66.6% of the strains analyzed. Based on the results obtained, we can conclude that
cloacal samples from birds showed isolation of several members of the order
Enterobacteriales, with Escherichia coli and Serratia liquefaciens being the most frequent.
Considering the total bacteria, in general, both the resistance rates of the investigated
antibiotics and the rate of multidrug resistance were not high.
Key-words: Escherichia coli, Serratia liquefaciens, multidrug resistance.

1. Introdução
É provável que dezenas de milhões de animais silvestres sejam comercializados
ilegalmente todos os anos no Brasil, o que pode ter sérias implicações na conservação e na
saúde pública. Isso ocorre porque na impossibilidade de inspecionar criadores ilegais quanto
aos padrões apropriados de bem-estar e higiene, torna-se incerta a ocorrência de práticas de
manejo adequadas, e isso aumenta o risco de transmissão de vírus, bactérias e parasitos
zoonóticos provenientes do comércio ilegal de animais de companhia, tanto dentro do Brasil
quanto além de suas fronteiras(1).
A vulnerabilidade das aves às infecções por patógenos bacterianos da Ordem
Enterobacteriales, tais como Escherichia coli e Salmonella spp, aumenta devido o estresse
causado pelas condições inadequadas de manejo e higiene sanitária enfrentadas por essas aves
durante o processo de tráfico ilegal de animais silvestres(2,3). Diversas pesquisas envolvendo
aves silvestre em vida livre ou em cativeiro, assim como aves domésticas, têm demonstrado
que as fezes desses animais, quando depositadas no ambiente, podem constituir uma fonte
relevante de bactérias capazes de comprometer negativamente a saúde humana e animal, além
de apresentar implicações relacionadas à transmissão de bactérias resistentes a
antimicrobianos e genes de resistência(4,5,6,7).
O desafio da resistência antimicrobiana representa uma preocupação significativa na
esfera global da medicina humana e veterinária(8). Embora esse problema tenha sido relatado
principalmente em passeriformes criados em ambientes domésticos e associado ao uso
 22

indiscriminado de antibióticos(5,6), aves de vida silvestres em ambientes naturais podem está

inseridas nesse contexto, mas por exposição indireta a esses agentes(8). Em aves oriundas do
tráfico de animais e resgatadas para reabilitação em centros especializados, alguns estudos
também têm evidenciado a presença de cepas bacterianas importantes para a saúde humana e
animal, as quais demonstram resistência a antibióticos relevantes(3,9,10). Dessa maneira, para
assegurar que aves silvestres encaminhadas para soltura não sirvam como possíveis fontes de
infecção para outras aves, exames envolvendo o suabe cloacal tem sido utilizado para a
realização de monitoria bacteriológica(11).
As aves selvagens permanecem pouco estudadas nesse contexto, apesar de sua
relevância para a transmissão de patógenos, assim como, para a compreensão da dieta e das
influências ambientais na estrutura e função microbiana intestinal. Apesar da ampla
diversidade das aves, os estudos sobre sua microbiota intestinal são dez vezes menos
numerosos do que os estudos em mamíferos, sendo principalmente conduzidos em aves
(12)
domésticas, especialmente na produção de carne . Nesse sentido, torna-se importante
pesquisar espécies silvestres envolvidas no comércio e criação ilegal, principalmente aquelas
não exploradas em termos de estudos científicos nessa área, tais como os passeriformes do
gênero Sporophila. Essas aves estão entre as mais afetadas pelo comércio ilegal e criação em
cativeiro, devido ao seu pequeno tamanho, facilidade de manutenção e alta capacidade de
canto (13,14). Diante da importância e carência desse conhecimento, o objetivo desta pesquisa é
avaliar a prevalência e perfil de resistência antimicrobiana em enterobactérias isoladas de
passeriformes do gênero Sporophila oriundos do tráfico de animais silvestres, visando
compreender sua implicação na saúde das aves e o potencial risco para a saúde humana.

2. Material e métodos
Foram examinados 35 passeriformes silvestres, pertencentes a quatro espécies diferentes
do gênero Sporophila (S. lineola, n=27; S. albogularis, n=5; S. nigricolis, n=2; S. caerulense,
n=1), a fim de avaliar a presença de enterobactérias e analisar o perfil de resistência aos
antimicrobianos. As aves oriundas de criações ilegais, foram encaminhadas ao Laboratório de
Estudos Ornitológicos da Faculdade de Veterinária da Universidade Estadual do Ceará por
órgãos ambientais competentes, durante os meses de abril a julho de 2022. Os procedimentos
foram devidamente autorizados pelo Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade (SISBIO, registro 71437-4) e pelo Comitê de Ética em Utilização de Animais
(27062020/2020).
 23

Antes da coleta de material para análise microbiológica, as aves foram submetidas à

anamnese, contidas para realização do exame físico e, aparentemente, não apresentavam
nenhum sinal de enfermidade. Após a avaliação inicial, foram coletados suabes cloacais para
análise microbiológica. As amostras foram então incubadas em 10 mL de água peptonada
tamponada a 1% em temperatura (37°C) e tempo (24 h) padronizados para as etapas
subsequente do processamento. Após a incubação, um volume de 1mL dessa cultura foi
inoculado em 10 mL dos caldos selenito cistina (SC), infusão cérebro coração (BHI) e
Rappaport-Vassiliadis. As soluções foram posteriormente plaqueadas nos meios ágar
MacConkey, ágar verde brilhante e ágar Salmonella-Shigella, simultaneamente, para
crescimento seletivo de Enterobacteriaceae. Colônias de diferentes morfologias foram
selecionadas de cada placa e submetidas a testes bioquímicos: ágar TSI (ferro-açúcar-triplo),
SIM (motilidade e indol), LIA (lisina-descarboxilase), ornitina-descarboxilase, vermelho de
metila, ureia, citrato de Simmons, malonato, Voges-Proskauer, produção de H2S e
fermentação de glicose (com produção de gás), lactose, sacarose, manitol, arabinose, rafinose,
dulcitol, adonitol, inositol e sorbitol(15).
Seguindo as recomendações do Clinical and Laboratory Standards Institute(16), os
isolados foram submetidos à técnica de disco de difusão Kirby-Bauer. Discos de
antimicrobianos foram ordenados em placa contendo o ágar Mueller-Hinton, previamente
semeada com a amostra bacteriana a ser analisada, sendo aferidos os halos de inibição após
incubação a 37ºC por 24 h. Como controle foi usada a cepa de E. coli ATCC 25922. Para
avaliar a sensibilidade bacteriana, foram testados 12 antibióticos pertencentes a 10 classes
farmacológicas distintas: aminoglicosídeos (gentamicina, 10 μg e tobramicina, 10 μg),
penicilinas em combinação com inibidores da betalactamase (amoxicilina com clavulanato, 30
μg), cefalosporinas (ceftriaxona, 30 μg), anfenicóis (cloranfenicol, 30 μg), fluorquinolonas
(enrofloxacina, 5 μg, ciprofloxacina, 5 μg), inibidores da via do folato (sulfametoxazol-
trimetoprim, 23,75 μg – 1,25 μg), tetraciclinas (tetraciclina, 30 μg), carbapenêmicos
(meropeném, 10 μg), monobactâmicos (aztreonam, 30 μg) e ácido fosfônico (fosfomicina,
200 μg).
Para a caracterização da resistência bacteriana, foram consideradas como resistentes (R)
as situações em que não se formou halo completamente ou ocorreu maneira incompleta. As
cepas foram classificadas como multirresistentes quando demonstraram resistência a pelo
menos três classes de antibióticos(17). Os casos de resistência intrínseca foram
desconsiderados para fins de cálculo.
 24

3. Resultados
Foi registrado um total de 33 isolados oriundos de 23 amostras (65,7%) positivas para
pelo menos uma bactéria da ordem Enterobacterales, coletadas dos suabes dos pássaros
investigados. As bactérias mais isoladas foram Escherichia coli (28,6%) e Serratia
liquefaciens (25,7%), o que representou um total de 10 e 9 amostras, respectivamente. Outros
sete tipos bacterianos foram isolados, no entanto, o somatório deles representa menos da
metade do total isolado (43,8%), foram eles: Proteus mirabilis (11,4%), Pantoea
agglomerans (11,4%), Klebsiella spp. (5,7%), Citrobacter freudii (2,9%), Enterobacter
cloacae (2,9%), Salmonella spp. (2,9%), Serratia rubidaea (2,9%) e Shigella sp. (2,9%)
(Tabela 01).

Tabela 01. Frequência absolutas e relativa de enterobactérias isoladas de amostras

cloacais de aves do Gênero Sporophila apreendidos e encaminhados ao Laboratório de
Estudos Ornitológicos/FAVET/UECE no ano de 2022
Enterobacteriaceae n %
Escherichia coli 10 28,6
Serratia liquefaciens 9 25,7
Proteus mirabilis 4 11,4
Pantoea agglomerans 4 11,4
Klebsiella spp. 2 5,7
Citrobacter freudii 1 2,9
Salmonella spp. 1 2,9
Serratia rubidaea 1 2,9
Shigella sp. 1 2,9
Amostras positivas para enterobactérias 23 65,7%

Dos 33 isolados bacterianos analisados, uma cepa foi perdida durante o

processamento. Ao analisar as bactérias totais, a ciprofloxacina revelou a mais alta taxa de
resistência, com 28,1% dos 32 isolados. As taxas de resistência mais elevadas foram
observadas em relação à tetraciclina e enrofloxacina, com sete das 28 cepas (25,0%) e seis das
32 cepas (18,2%) analisadas apresentando resistência, respectivamente. As taxas mais
elevadas de resistência, quando considerados os diferentes tipos bacterianos, foram
observadas em relação à bactéria Serratia liquefaciens, especificamente em relação aos
antibióticos ciprofloxacina (66,6%) e enrofloxacina (33,3%), sendo observada resistência em
 25

seis e três cepas, respectivamente, das nove analisadas. Em relação a Escherichia coli a maior
taxa de resistência foi de 20,0% em relação à tetraciclina e sulfazotrim, em que duas das 10
cepas avaliadas não foram suscetíveis a estes antibióticos (Tabela 02).

Tabela 02. Frequência absoluta e relativa de resistência antimicrobiana* de

enterobactérias oriundas de suabes cloacais de aves do gênero Sporophila apreendidas e
encaminhadas ao Laboratório de Estudos Ornitológicos/FAVET/UECE no ano de 2022
Antibióticos Bactérias
E. coli Serratia Outras Total
(n=10) liquefaciens enterobactérias (n=32)
(n=9) (n=13)
AMC 1/10 (10,0%) RN* 2/8* (25,0%) 3/18* (16,6%)
ATM - 1/9 (11,1%) 1/13 (7,7%) 2/32 (6,3%)
CEF - 2/9 (22,2%) 1/13 (7,7%) 3/32 (9,4%)
CIP 1/10 (10,0%) 6/9 (66,6%) 2/13 (15,4%) 9/32 (28,1%)
CLO - 1/9 (11,1%) 2/13 (15,4%) 3/32 (9,4%)
ENR 1/10 (10,0%) 3/9 (33,3%) 2/13 (15,4%) 6/32 (18,8%)
FOS - 2/9 (22,2%) 2/13 (15,4%) 4/32 (12,5%)
GEN 1/10 (10,0%) - - 1/32 (3,1%)
MER - - 2/13 (15,4%) 2/32 (6,3%)
TET 2/20 (20,0%) 2/9 (22,2%) 3/9* (28,6%) 7/28* (25,0%)
SUL 2/20 (20,0%) 1/9 (11,1%) - 3/32 (9,4%)
TOB - - - -
RN-Resistência Natural; AMC - amoxicilina + acido clavulanato; ATM- Aztreonam;
CEF- Ceftriaxona; CIP- Ciprofloxacina; CLO- Cloranfenicol; ENR- Enrofloxacina;
FOS- Fosfomicina; GEN- Gentamicina; MER- Meropenem; TET- Tetraciclina; SUL-
Sulfazotrim; TOB-Tobramicina *Desconsiderado resistência natural

Dentre as cepas totais resistentes, observou-se que 24 (72,7%) manifestaram

resistência antimicrobiana a pelo menos uma das classes de antibióticos testadas. A maior
incidência de cepas bacterianas resistentes (36,4%) foi identificada ao considerar uma classe
específica de antibióticos, o que equivale a 12 isolados. Casos de multirresistência foram
observados em relação a seis cepas (18,2%), sendo cinco casos (15,2%) em isolados
resistentes a três classes de antibióticos e um caso (3,0%) de bactéria resistente à oito classes
 26

de antibióticos. No que diz respeito aos isolados de cepas de Escherichia coli, não foi
observado nenhum caso de multirresistência. Cinco cepas (50,0%) apresentaram resistência a
pelo menos um antibiótico, e o número máximo de classes em que um isolado demonstrou
resistência foi de duas, ocorrendo em três ocasiões (30,0%)(Tabela 03).

Tabela 3. Frequência absoluta e relativa de multirresistência de enterobactérias

oriundas de suabes cloacais de aves do gênero Sporophila apreendidas e encaminhadas
ao Laboratório de Estudos Ornitológicos/FAVET/UECE no ano de 2022
Número de classes Número de cepas totais Numero de cepas de E. coli
de antibióticos resistentes (n=32) resistente (n=10)
0 9 (28,1%) 5 (50,0%)
1 12 (37,5%) 2 (20,0%)
2 6 (18,8%) 3 (30,0%)
3 5 (15,6%) -

4. Discussão
O entendimento do significado clínico das enterobactérias em Passeriformes pode ser
motivo de controvérsia em função da interpretação que se faça dessas bactérias na microbiota
intestinal. Segundo Dorrestein(18), essas aves, quando saudáveis, não deveriam abrigar
Escherichia coli e outras enterobactérias nos intestinos, portanto, tais agentes geralmente
seriam frequentemente isolados em fezes de aves doentes, independentemente da presença ou
ausência de diarreia. Outros pesquisadores esclareceram que a presença desse microrganismo
isolados de amostras intestinais representaria uma preocupação para a saúde caso ocorresse
em determinados tipos específicos de aves, como nas granívoras(19,20). Entretanto, a presença
de enterobactérias em amostras cloacais de passeriformes granívoros tem sido relatado em
aves criadas em gaiolas ou em liberdade e, assim como nas aves de nossa pesquisa, não
apresentavam nenhuma manifestação de enfermidade(5,6,21).
A dificuldade em comparar os resultados da taxa de amostras positivas de
enterobactérias totais (65,7%) com outros trabalhos sobre passeriformes, especialmente os
silvestres, reside na escassez de estudos que abordem aves nas mesmas condições amostrais
em que se realizou a coleta. Além disso, existem outras diferenças metodológicas, como, por
exemplo, nas espécies investigadas ou nos procedimentos microbiológicos. Análises de
enterobactérias totais de cloacas de aves silvestres, limitadas a uma única ordem taxonômica,
ocorre principalmente em psitacídeos, sejam de vida livre, mantidos em criadores ou do
 27

tráfico de animais silvestres(10,22,23,24,25). No entanto, a maioria das pesquisas em psitacídeos,

ao contrário da abordagem adotada nesta investigação com os passeriformes do gênero
Sporophila, foca na análise de quantidades menores de espécies bacterianas, seja utilizando
suabes cloacais quanto amostras fecais do ambiente. Geralmente, esses estudos têm como
alvo Salmonella ou E. coli(26,27,28, 29, 30,31)
. Esse enfoque favorece uma caracterização mais
precisa dos microrganismos, permitindo uma análise mais detalhada e aprofundada.
Em aves granívoras da ordem passeriformes, mais especificamente canários belgas
(Serinus canaria) criados em gaiolas em ambiente doméstico, Horn et al.(5) utilizaram
metodologia microbiologica similar ao desta pesquisa, envolvendo coleta por suabes cloacais,
e detectaram uma taxa de isolamento de enterobactérias totais consideravelmente inferior
(10,9%) aos nossos achados (65,7%). Em outra pesquisa com canários belgas, mas nesse caso
analisando amostras fecais do fundo de gaiola, Beleza et al.(6) indicaram uma percentagem de
positividade (54,5%), ainda assim inferior àquela detectada nos passeriformes desta pesquisa.
É importante destacar que o volume de fezes para o processamento pode influenciar na taxa
de isolamento de microrganismos, uma vez que, nesse caso, uma maior carga bacteriana está
presente para o processamento, o que pode resultar em uma taxa de isolamento mais
elevada(10,32). Entretanto, mesmo com a utilização dos suabes cloacais, a maior taxa de
positividade de enterobactérias obtidas pelas aves do gênero Sporophila dessa pesquisa em
relação ao trabalho envolvendo canários belgas citados anteriormente, pode ser explicada pelo
estresse causado devido as condições inadequadas de nutrição e manejo sanitário, que resulta
em desequilíbrios na microflora intestinal e propiciam a proliferação de
Enterobacteriaceae(33,34). Essa realidade é frequentemente observada em aves envolvidas no
tráfico de animais silvestres. Outro fator que deve ser levado em consideração,
independentemente da condição dos passeriformes em cativeiro, é o hábito migratório das
aves do Gênero Sporophila, o qual pode favorecer uma predisposição a microrganismos
patogênicos. Conforme observado por Hubálek(35), esse comportamento migratório gera
estresse nas aves, o que pode influenciar na excreção de agentes patogênicos.
Pesquisas envolvendo, sobretudo, passeriformes oriundos do tráfico de animais
silvestres têm demonstrado taxas superiores de isolamento de enterobactérias aos nossos
achados. Matias et al.(36) analisaram passeriformes de diversas famílias em Centro de
Reabilitação de Animais Silvestres, sendo que 16 amostras de suabes cloacais eram referentes
a aves da família Thraupidae, mesma que se enquadra o gênero Sporophila. Esses autores
observaram que todas as amostras (100,0%) foram positivas para enterobactérias. No entanto,
é pertinente destacar que as aves analisadas apresentavam uma dieta onívora, o que também
 28

pode ser uma influencia na composição bacteriana intestinal. Embora devamos considerar
fatores já mencionados anteriormente, entre outros, para justificar as taxas de isolamento das
enterobactérias, é importante notar que a dieta pode desempenhar um papel significativo nas
diferenças no microbioma intestinal de certas espécies de aves. Por exemplo, as bactérias
Gram-negativas compõem naturalmente uma parte significativa do microbioma intestinal de
aves insetívoras, como as andorinhas-de-bando (Hirundo rustica), assim como de espécies
(22,37)
onívoras . Dessa maneira, compreende-se que a presença de enterobactérias não é uma
característica universal de aves, sejam elas onívoras, insetívoras ou granívoras. Essa
ocorrência pode variar entre diferentes espécies e indivíduos e está sujeita a uma série de
influências complexas, manifestando-se de maneira distinta em diversos contextos.
Independentemente das considerações discutidas anteriormente na tentativa de
entender o significado das taxas de ocorrência das enterobactérias, a análise microbiológica
das amostras cloacais das aves pesquisadas evidenciou, de uma maneira geral, a presença de
espécies bacterianas comensais normalmente associadas a passeriformes, cujo potencial
impacto sobre a saúde torna-se mais evidente em determinadas circunstâncias, como, por
exemplo, em infecções oportunistas(2). Escherichia coli destacou-se como a bactéria mais
frequentemente isolada (28,6%). No entanto, ao compararmos esses resultados com estudos
anteriores que investigaram passeriformes onívoros da Família Thraupidae(36), assim como de
cardeais (Paroaria coronata e Paroaria dominicana)(2), ambos provenientes do comércio
ilegal, observamos taxas de isolamento consideravelmente mais baixas. Nessas pesquisas,
identificaram-se taxas acima de 85%, evidenciando uma variação considerável em relação aos
nossos achados. Entretanto, também foram observadas taxas de isolamento mais baixas
(10,7%), conforme evidenciado na pesquisa conduzida por Braconaro et al.(9) em suabes
cloacais de passeriformes apreendidos. No entanto, é importante considerar que, nesse caso, a
utilização de um número reduzido de testes bioquímicos no processamento, em função do
objetivo maior do trabalho, pode ter exercido influência nos resultados obtidos. Serratia
liquefaciens foi a segunda bactéria mais isolada (25,7%) neste trabalho. Embora tenha sido
detectada em 18,3% das amostras de passeriformes no estudo de Cunha et al.(2), em outras
investigações que abrangem tanto exemplares domésticos quanto silvestres dessa ordem
aviária, as taxas geralmente são consideravelmente menores ou até mesmo não
observadas(2,5,6, 9,36, 38).
Entre as bactérias mais isoladas, a mais importante tanto para a saúde animal, quanto
para saúde humana é a E. coli. Embora seja conhecido por ser um microrganismo comensal, o
problema associado a essas bactérias ocorre em situações de infecções secundárias ou
 29

principalmente quando elas possuem genes envolvidos em mecanismos de virulência

específicos os quais podem conferir em humanos diversos problemas, entre eles relacionados
a distúrbios intestinais e urinários(28). Nas aves, as cepas conhecidas como E. coli patogênicas
aviárias (APEC) têm sido descritas principalmente como causadoras da colibacilose na
indústria avícola em todo mundo, entretanto, em aves selvagens as informações são bem
limitadas, mas já foram descritas infecções naturais e casos de doença (39). Em relação ao
gênero Serratia, os membros desse grupo são reconhecidos como uma causa relevante de
infecções oportunistas em humanos, mas também pode ocorrer em animais e insetos,
(40)
destacando-se preponderantemente a espécie S. marcescens , a qual não foi isolada nessa
pesquisa. Apesar da relativa raridade dos relatos, S. liquefaciens é a segunda espécie mais
frequentemente documentada do gênero Serratia sp. em laboratórios clínicos associados a
acometimentos em humanos, especialmente de origem nosocomial(41). Em um caso
envolvendo infecção em humanos transmitida por aves, foi relatado um caso de pioderma
gangrenoso possivelmente causado por este microrganismo em uma paciente diabética de 59
anos que foi atacada por um corvo na Espanha(42). Embora essa espécie seja potencialmente
patogênica para pássaros canoros e possa causar infecções sistêmicas(38), a ocorrência de
doença é incomum, porém pode ocorrer em hospedeiros imunocomprometidos(43).
Apesar das outras bactérias isoladas aparecerem em menor frequência, é importante
considerá-las devido à sua relevância clínica e ponderar sobre a importância individual de
cada uma para a saúde humana e animal. Por exemplo, bactérias dos gêneros Salmonella,
Shigella e Proteus são reconhecidas como patógenos zoonóticos significativos, cuja
incidência em animais pode representar uma ameaça constante para os seres humanos(44).
Entretanto, é importante enfatizar que, embora a presença de Salmonella em amostras fecais
possa ser considerada relevante, nem sempre essa bactéria é patogênica para animais ou seres
humanos. Beleza et al.(6) isolaram Salmonella spp. em canário belga em uma exposição de
passeriformes de criadores do Nordeste brasileiro e as aves não apresentavam nenhuma
manifestação de enfermidade. A patogenicidade está diretamente ligada a um sorotipo
específico capaz de ocasionar enfermidade em determinada espécies de aves. O sorotipo
Salmonella Typhimurium, por exemplo, tem sido relatado como um importante causador de
doenças em psitacídeos, enquanto Salmonella Gallinarum tem sido associado a manifestações
patogênicas em codornas e Salmonella Enteritidis é conhecido por surtos em humanos(28,32,45).
Entretanto, nesta pesquisa, não foi possível realizar a sorotipificação.
No caso das bactérias do gênero Proteus, embora problemas relacionados à infecção
do trato respiratório superior e pododermatites profundas em aves silvestres tenham sido
 30

relatados(46), é importante destacar que a espécie mais relevante para as aves é Proteus
mirabilis. Este patógeno oportunista está associado a infecções do trato urinário humano e
representa uma preocupação para a indústria avícola devido ao seu potencial como patógeno
transmitido por alimentos, incluindo carcaça de frangos de corte(47). No entanto, Marques et
al.(48) alertam que os animais de companhia podem ser considerados como possíveis fontes
desses patógenos, devido ao elevado número de linhagens de Proteus mirabilis comuns entre
uma população de animais de companhia e humanos avaliados. Em psitacídeos alojados em
pet shops, P. mirabilis foi detectado em 17,7% das amostras de suabes cloacais das aves
investigadas(49), demonstrando a importância das aves nesse contexto. Em relação às bactérias
do gênero Shigella sp., os relatos são escassos em aves silvestres e, até onde sabemos, não
existem informações relevantes sobre a presença desse microorganismo em passeriformes.
Recentemente, no entanto, foi relatada pela primeira vez a ocorrência desse microrganismo
em aves aquáticas selvagens e migratórias em vida livre (Anastomus oscitans, Anhinga
melanogaster e Ciconia ciconia). Anteriormente, registros de ocorrência foram feitos em
rapinantes e garças em um zoológico em Madagascar(50,51). Em galinhas, foi relatada a
ocorrência da enfermidade causada por este patógeno, caracterizada por disenteria purulenta e
sanguinolenta, embora o hospedeiro natural convencionalmente seja o humano(52), sendo a
shigelose, nesse contexto, uma das principais causas de diarreia em países como a Índia(53).
Citrobacter freundii e Klebsiella sp. foram uma das menos isoladas nessa pesquisa.
Embora esses microrganismos também tenham sido isolados em baixa frequência em
passeriformes domésticos ou silvestres assintomáticos em outros estudos(5,38), essas bactérias
já foram relatadas como causadoras de mortalidade por septicemia e pneumonia,
respectivamente, em passeriformes confiscados e enviados a um Centro de Triagem de Aves
Silvestres em São Paulo(54). Isso evidencia a necessidade de considerar a patogenicidade
desses agentes e adotar medidas preventivas em relação à saúde das aves, dada a ampla
distribuição ecológica desses patógenos e de outros membros da ordem Enterobacterales.
Esses microrganismos ocupam uma variedade de nichos, tanto no intestino de hospedeiros
vertebrados quanto em habitats extra-intestinais, o que reforça a importância de compreender
seu potencial impacto sobre a saúde das aves(55).
Algumas das bactérias isoladas nesta pesquisa podem ser consideradas menos nocivas,
como Pantoea agglomerans. Sua presença na microbiota intestinal pode ser justificada pelo
contato das aves com sementes e o ambiente circundante. Estudos têm relatado a presença
desses agentes em amostras fecais de passeriformes e de outras ordens de aves saudáveis,
tanto em ambientes de cativeiro quanto em liberdade(5,6,22,49), sem associação geralmente
 31

reconhecida com ameaças à saúde das aves. Apesar de ocorrer em vertebrados e

invertebrados, a importância clínica desse microrganismo em animais é quase desconhecida.
Em relação às aves, são escassas as referências científicas sobre infecções causadas por essa
bactéria. Alguns efeitos benéficos dessa bactéria são conhecidos, como a produção de uma
série de antibióticos com potencial importância no combate a patógenos vegetais, animais e
humanos, assim como na conservação de alimentos(56). Além disso, foi observado que essa
bactéria está associada à melhoria da digestibilidade das sementes de frutas consumidas por
(57)
pássaros . Apesar de ser considerada inócua, é importante destacar que essa espécie
bacteriana realiza importantes trocas de materiais genéticos determinantes de patogenicidade
durante a colonização do hospedeiro com outros membros da família Enterobacteriaceae,
incluindo espécies patogênicas para humanos(58).Também pode causar doenças ocupacionais
de origem alérgica e/ou imunotóxica, além de infecções acidentais em humanos(56). Em
humanos, embora ainda raros, os relatos de infecções apresentam uma frequência ligeiramente
maior, como o relato de um caso incomum de espondilodiscite cervical resultante de trauma.
Esse organismo geralmente está associado a traumas penetrantes por material vegetal ou
produtos intravenosos contaminados(59).
Os dados referentes aos resultados de resistência antimicrobiana descritos nesta
pesquisa revelam semelhanças e diferenças em relação a outras investigações envolvendo
passeriformes domésticos ou silvestres, tanto em ambiente natural quanto em cativeiro. Essa
variação pode ser atribuída principalmente às discrepâncias no nível de exposição das aves
aos antibióticos e às disparidades nas metodologias utilizadas, com ênfase nas variações nos
tipos de antibióticos investigados. Ao considerar as bactérias totais, observou-se que as taxas
de resistência nas cepas de nossa pesquisa foram mais elevadas para ciprofloxacina (28,1%),
tetraciclina (25,0%) e enrofloxacina (18,8%). Lopes et al.(10) analisaram cepas provenientes de
suabes cloacais de psitacídeos levados a um Centro de Triagem de Animais Silvestres e
testaram alguns dos antibióticos utilizados em nossa pesquisa. Esses pesquisadores
observaram que as bactérias avaliadas com tetraciclina apresentaram um percentual de
resistência superior (37,3%), enquanto enrofloxacina (9,3%) e ciprofloxacina (5,6%)
apresentaram percentuais inferiores. Também obtiveram taxas de resistência baixas em
relação à gentamicina (2,5%); no entanto, registraram comparativamente percentuais mais
elevados para sulfazotrim (28,6%). Em trabalho realizado por Horn et al.(5), em canários-belga
criados em gaiolas, observou-se também que as maiores taxas de resistência (55,7%)
detectadas superaram as mais elevadas em nosso estudo (ciprofloxacina); contudo, é
importante mencionar que o antibiótico utilizado, sulfonamidas, não foi testado em nossa
 32

pesquisa. As taxas de resistência referente a tetraciclina e sulfazotrim também apresentaram-

se mais elevadas, atingindo 39,3% e 29,5%, respectivamente, enquanto para enrofloxacina foi
de 6,6%. Em aves de vida livre, taxas de resistência relacionadas à gentamicina (18,2%),
ceftriaxona (20,0%) e meropenem (14,5%) apresentaram percentuais mais elevados do que os
detectados em nossa investigação, ao passo que ocorreu o oposto em relação à tetraciclina
(9,1%) e ciprofloxacina (9,1%)(22).
Ao analisar os percentuais de resistência por cepa microbiana, observou-se que as duas
maiores taxas foram registradas para a bactéria Serratia liquefaciens, sendo a mais elevada
quando utilizada a ciprofloxacina (66,6%) e a segunda mais alta quando aplicada a
enrofloxacina (33,3%). Gaio et al.(3), ao analisarem amostras de suabes cloacais de
passeriformes provenientes do comércio ilegal, detectaram taxas de resistência mais elevadas,
no entanto, em relação à E. coli, obtendo 91,8% para ciprofloxacina e 77,8% para
enrofloxacina. Braconaro et al.(9) também examinaram a presença de E. coli em passeriformes
confiscados e encaminhados para reabilitação. Eles observaram percentuais de resistência
elevados em relação a amoxicilina + ácido clavulânico (100,0%), entretanto em relação à
tetraciclina (22,2%) e enrofloxacina (11,1%) os valores relativamente foram mais próximos.
No que diz respeito à avaliação da multirresistência das enterobactérias totais, os
resultados se assemelham mais a alguns estudos envolvendo aves em ambiente natural que
utilizaram uma metodologia similar para analisar microrganismos. Isso inclui desconsiderar as
taxas de resistência intrínsecas, as quais podem superestimar os índices. Nesses estudos, é
possível observar taxas de resistência abaixo (11,1%), bem como, ligeiramente superiores
(23,4%) às encontradas em nossa pesquisa(21,60). Em aves mantidas em gaiolas em criações
domésticas, Beleza et al.(6) conseguiram identificar taxas de multirresistência mais elevadas,
alcançando até 37,7% das cepas de enterobactérias totais de canário. Marques et al. (49), ao
investigarem psitacídeos destinados à criação doméstica alojados em pet shops, observaram
taxa de multirresistência superior, porém, bem mais próxima à encontrada em nossa pesquisa
(18,0%). Em relação à multirresistência em E. coli, nossa pesquisa não identificou nenhum
caso. Apenas duas classes de antibióticos afetaram no máximo uma cepa, observado em
30,0% dos casos. Entretanto, a literatura mostra que elevadas taxas de resistência
antimicrobiana para essa espécie bacteriana pode ser encontrada. Por exemplo, um percentual
de 67,0% de multirresistência já foi isolado em E. coli de aves de companhia (passeriformes e
psitaciformes) em Istambul(61). Além disso, taxas ainda mais elevadas foram obtidas por
Braconaro et al.(9), que relataram 92,6% de multirresistência em cepas de passeriformes de um
centro de reabilitação.
 33

Embora em nossa pesquisa as taxas de resistência mais acentuadas tenham sido

observadas somente em algumas circunstâncias, alguns casos pontuais merecem atenção,
mesmo quando envolvem menores percentuais, como no caso do meropenem (6,3%), devido
ao seu uso restrito a hospitais (21). De uma maneira geral, todos os casos detectados, incluindo
o de multirresistência devem ser considerados relevantes dada a perspectiva de reintrodução
dessas aves ao ambiente natural. Independente de não ser possível determinar o histórico dos
passeriformes analisados, ou seja, se estiveram mantidos ou não por muito tempo em
instalações ilegais, é razoável admitir que a menor ocorrência de resistência antimicrobiana
observada em comparação com alguns dos estudos anteriores pode ser atribuída a uma
possível menor exposição a antibióticos e ao contato limitado com bactérias resistentes
durante sua permanência em recintos ou mesmo antes de sua captura. E se considerarmos que
parte ou totalidade dos passeriformes tivesse sido recentemente capturados na natureza, o
comportamento natural por procura de alimento pode também ter influenciado. Embora os
passeriformes do gênero Sporophila sejam considerados migratórios e tenham contato com
uma diversidade de ambiente, possuem um hábito predominantemente granívoro, deslocando-
se preferencialmente para áreas com oferta abundante e diversificada de sementes, onde
pousam nos talos das plantas para se alimentarem dos grãos produzidos(62,63). Espécies de aves
que habitam ambientes mais naturais e com menor impacto humano têm sido relatadas como
apresentando menor predisposição à resistência bacteriana do que as onívoras com hábitos
antropogênicos(64).

5 Conclusões
Com base nos resultados obtidos, podemos concluir que as amostras cloacais das aves
do gênero Sporophila, provenientes do tráfico de animais silvestres e analisadas no
Laboratório de Estudos Ornitológicos da Universidade Estadual do Ceará, apresentaram
isolamento de diversos membros da ordem Enterobacteriales, sendo Escherichia coli e
Serratia liquefaciens as mais frequentes. Ao analisar as enterobactérias totais, as taxas de
resistência dos antibióticos investigados não foram elevadas. Considerando as bactérias
individualmente, o resultado de resistência considerado mais expressivo ocorreu em relação à
Serratia liquefaciens. Quanto à presença de multirresistência antimicrobiana nas cepas totais,
embora identificada, sua frequência foi considerada relativamente baixa e não foi observada
em cepas de Escherichia coli.
É fato que as enterobactérias foram identificadas com uma frequência considerável nas
amostras de suabes cloacais dos passeriformes, e devem ser consideradas importantes,
 34

requerendo os devidos cuidados para evitar impactos negativos na saúde animal e humana.
Essa preocupação é necessária devido à capacidade oportunista desses microrganismos, que
podem causar infecções em momentos de vulnerabilidade para as aves. No entanto, a
literatura científica permite entender que, em condições gerais, a presença dessas bactérias
possa ser interpretada como parte da microbiota intestinal normal desses pássaros granívoros,
indicando uma adaptação fisiológica ao ambiente. Entretanto, é fundamental a realização de
estudos adicionais que abordem pesquisas mais direcionadas a determinadas espécies de
passeriformes e a espécies bacterianas específicas, explorando também outros aspectos
relacionados à presença desses microrganismos. Isso é essencial para superar a escassez de
estudos comparativos e para resolver questões relacionadas à falta de padronização
metodológica, o que dificulta uma interpretação mais precisa do significado das
enterobactérias nos passeriformes silvestres.

Declaração de conflito de interesse

Os autores declaram não haver conflitos de interesse

Agradecimentos
Agradeço aos atuais e ex-integrantes do Laboratório de Estudos Ornitológicos pela
dedicação oferecida no cuidado das aves silvestres, e ao Instituto Pró-Silvestre por possibilitar
o acesso às aves e o apoio na realização desta investigação.

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5. CONCLUSÃO

A subárea de Ornitopatologia no Programa de Residência em Área Profissional da Saúde/Medicina

Veterinária proporciona ao aluno participação em práticas integrativas em Saúde Pública, Extensão e
pesquisa científica. Destaca-se a importância da abordagem interdisciplinar para uma formação
qualificada, com foco na preservação da saúde não apenas das aves, mas também dos humanos e na
preocupação com a biodiversidade em geral.
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