Estudo Comparativo Cognição Fisiologia Reconhecimento Emoção Autismo

ÉRICA GARISTO ROCHA DOS SANTOS
COMPARAÇÃO ENTRE RESPOSTAS COGNITIVAS E FISIOLÓGICAS

NO RECONHECIMENTO DE EMOÇÕES BÁSICAS E COMPLEXAS
EM ADULTOS COM TEA DE ALTO FUNCIONAMENTO
Dissertação apresentada à Universidade Federal de

São Paulo – Escola Paulista de Medicina, para
obtenção do Título de Mestre em Ciências pelo
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.
São Paulo
2020

Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Psicobiologia da Universidade Federal de
São Paulo como quesito para a obtenção do Título de
Mestre em Ciências.
Orientador:
Prof. Dr. Orlando Francisco Amodeo Bueno
Orientadora:
Profª. Drª. Cláudia Berlim de Mello
Co-orientadora:
Profª. Drª. Ivanda de Souza Silva Tudesco
Colaboradora:
M.ª Mariana Cardoso Melo
São Paulo
2020
Santos, Érica Garisto Rocha dos
Comparação entre Respostas Cognitivas e Fisiológicas no Reconhecimento
de Emoções Básicas e Complexas em Adultos com TEA de Alto Funcionamento
/ Érica Garisto Rocha dos Santos – São Paulo, 2020.
xi, 92p.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de São Paulo. Escola Paulista de

Medicina. Programa de pós-graduação em Psicobiologia.
Título em inglês: Comparison between Cognitive and Physiological Responses

in Recognizing Basic and Complex Emotions in Adults with Highly Functioning
ASD.
1. Transtorno do Espectro Autista. 2. Cognição 3. Emoções 4. Empatia 5.

Sistema Nervoso Autônomo.
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO PAULO
ESCOLA PAULISTA DE MEDICINA
DEPARTAMENTO DE PSICOBIOLOGIA
Chefe do Departamento: Prof. Dr. José Carlos Fernandes Galduróz

Coordenador do Curso de Pós-Graduação: Profª. Drª. Vania D’Almeida
ª
iii

Presidente da banca:
Profª. Drª. Maria Gabriela Menezes de Oliveira
Banca examinadora:
Profª. Drª. Sueli Rizzutti
Prof. Dr. Thiago da Silva Gusmão Cardoso
Suplente:
Profª. Drª. Maria da Conceição do Rosário
iv
Dedicatória
Este trabalho é dedicado à memória do Professor Dr. Orlando Francisco Amodeo

Bueno, nosso OFA e minha maior inspiração de vida. Um homem humano, que tinha
mente sempre curiosa e provocativa, encantando seus alunos pelo conhecimento.
v
Agradecimentos
Em ordem cronológica, primeiro agradeço aos meus pais que lutaram para
me dar uma boa educação, uma boa escola e livros.
Agradeço à Lavínia, a primeira a me encantar para o TEA e que me ensinou a
olhar para o infinito do lado de dentro. A todos os outros pacientes, únicos, que tive
o prazer de conhecer. Em especial ao Gabriel, que se permitiu ser cativado.
Agradeço à Profª Draª Maria Gabriela M. de Oliveira (Gabi), a primeira a me
convidar para a universidade, inclusive por ter me resgatado quando estava perdida
em São Paulo (infelizmente não é metáfora) e me apresentar a Psicobio. Ao “fissor”
Dr. Orlando (OFA) que me acolheu, também acreditou em mim e me incentivou
muito (não abaixe a cabeça ecoa em minha mente, quando eu queria desistir antes
mesmo de tentar), meu mestre eterno.
Obrigada à profª Drª Ivanda Tudesco, que também me acolheu quando eu
cheguei, e me incentivou muito. Ao prof. Dr. Jean Faber que me ajudou com
equipamentos, ideias de análise e me apresentou ao Marcelo (que desenvolveu o
primeiro software que usei) e ao Ms. Mariano Silva (que me ajudou com os primeiros
equipamentos). Meu obrigada também a todos que me ajudaram ao longo da saga
atrás do equipamento adequado. Obrigada ao Prof. Dr. Salomão Schwartzman que
nos ofereceu ajuda e parceria. À M.ª Talita Cicuti, que me permitiu a utilização do
teste de prosódia por ela desenvolvido.
Muito obrigada à parceria valiosa da Specialisterne, com todos seus
colaboradores que nos foram sempre muito solícitos, em especial a Sra Rute
Rodrigues que nos apresentou para a empresa. Agradeço a todos os participantes
que se ofereceram para minha pesquisa, tanto do grupo TEA quanto do grupo
controle. Em especial, agradeço ao Rinaldo de Paiva Júnior por ter tido paciência e
resiliência quando meus equipamentos se rebelavam.
Agradeço pela graça alcançada ao santo do P<0,05, Prof Dr. Altay, que teve
muita paciência com a minha pessoa e ajudou em toda a parte estatística da
pesquisa.
Meu mais profundo agradecimento, respeito e admiração pela Profª Drª
Cláudia Berlim, que me adotou quando ficamos órfãs do OFA, me orientou e esteve
vi
presente em todas as etapas do estudo, sempre resolvendo pepinos e encontrando
saídas. Ela realmente transformou as roscas em um sonho.
Muito mas muito obrigada às fadas madrinhas: Susy Tassini e Mariana de
Melo.
A Susy pela parceria de todos os momentos, bons e ruins, chuva ou sol, na
Augusta e na coleta, disposta a ajudar no que fosse preciso (mesmo que fosse uma
vontade súbita de comer pão com ovo). Somos as meninas da empatia do Orlando.
A Mariana por ter salvado toda a parte fisiológica do estudo com seus
conhecimentos sobre bruxarias tecnológicas e programação. Sem ela eu tava na
roça.
Agradeço ao meu marido por ter me suportado em todos os sentidos, me
ajudado em todos os momentos, rei das fórmulas do Excel sem o qual este trabalho
também não teria sido concluído.
Obrigada a todas as “farmácias”. Aos meus amigos Fernanda Novais, Carol
Yumi Silva, Allan Spadini e Rusmea. E aos meus cachorros, meus suportes
emocionais.
Meus sinceros agradecimentos aos professores do departamento pelas aulas
e reuniões cheias de conhecimento e paixão pelo aprendizado. Ao apoio financeiro
da Associação Fundo de Incentivo à Psicofarmacologia (AFIP), e da Coordenação
de Aperfeiçoamento Pessoal de Nível Superior (CAPES).
vii
viii
Sumário
Dedicatória .................................................................................................................. v
Agradecimentos......................................................................................................... vi
Lista de Figuras ......................................................................................................... ix
Resumo ....................................................................................................................... x
Abstract ...................................................................................................................... xi
1 INTRODUÇÃO ...................................................................................................... 2
1.1 Principais componentes da Cognição Social: Teoria da Mente,
Reconhecimento de Emoções, Empatia e Contágio Emocional ............................. 2
1.2 Dissociação entre componentes afetivos e cognitivos e neurobiologia
associada. .............................................................................................................................. 5
1.3 Desenvolvimento da Cognição Social .............................................................. 10
1.4 Distúrbios de Cognição Social: O Transtorno do Espectro do Autismo 11
1.5 A hipótese do desequilibro empático no TEA ................................................ 15
2 OBJETIVOS ........................................................................................................ 20
2.1 Objetivo Geral ........................................................................................................... 20
2.2 Objetivos Específicos .............................................................................................. 20
3 MÉTODOS .......................................................................................................... 22
3.1 Participantes............................................................................................................ 22
3.2 Procedimentos ........................................................................................................ 23
3.3 Avaliação neuropsicológica ................................................................................ 23
3.3.1 Desempenho intelectual ..................................................................................... 23
3.3.2 Empatia percebida ............................................................................................... 24
3.4 Reconhecimento de emoções básicas e complexas em faces.................. 24
3.5 Identificação de emoções em prosódia ........................................................... 26
3.6 Medidas fisiológicas e de rastreamento ocular ............................................. 27
3.7 Análise estatística .................................................................................................. 28
4 RESULTADOS .................................................................................................... 31
5 DISCUSSÃO ....................................................................................................... 41
6 CONCLUSÃO ..................................................................................................... 47
7 Referências Bibliográficas ................................................................................ 49
Anexos
Lista de Figuras
Figura 1. Corte axial do cérebro destacando a Área Fusiforme da Face nos dois
hemisférios ................................................................................................................... 5
Figura 2. Corte sagital do cérebro destacando a porção esquerda da amígdala ........... 6
Figura 3. Corte sagital do cérebro destacando a porção direita e corte axial destacando
os dois hemisférios do córtex ventromedial pré-frontal ................................................. 7
Figura 4. Representação do córtex destacando a porção esquerda do giro frontal
inferior .......................................................................................................................... 8
Figura 5. Representação do córtex insular destacando em azul o lobo anterior e em
amarelo o lobo posterior da ínsula ................................................................................ 9
Figura 6. Corte sagital obtido através de ressonância magnética destacando córtex
anterior cingulado ......................................................................................................... 9
Figura 7. Diagrama representativo das tarefas ........................................................... 25
Figura 8. Instrumentos utilizados na coleta. ................................................................ 27
Figura 9. Gráfico de reconhecimento de emoções entre grupos na tarefa de EB de
acordo com categorias................................................................................................ 33
Figura 10. Gráfico de reconhecimento de emoções entre grupos na tarefa de EC de
acordo com categorias................................................................................................ 34
Figura 11. Gráfico de reconhecimento de emoções entre grupos na tarefa de prosódia
com a condição congruente de acordo com categorias .............................................. 35
com a condição congruente de acordo com categorias .............................................. 36
incongruente de acordo com categorias ..................................................................... 37
Figura 14. Gráfico BPM durante as seis épocas e tarefas nos dois grupos ................. 38
Figura 15. Heatmaps obtidos para os grupos controle (esquerda) e TEA (direita)
referente a todas imagens das tarefas com estimulos de Emoções Básicas (A, B)
Emoção Complexa (C,D). ........................................................................................... 39
ix
Resumo
Objetivo: O presente estudo investigou os aspectos relacionados a diferenças

entre respostas cognitivas e fisiológicas e entre emoções básicas e complexas
no Transtorno do Espectro do Autismo (TEA). O TEA é caracterizado por
déficits de cognição social, abrangendo dificuldades de reconhecimento de
emoções. Método: Neste estudo, 20 adultos com TEA de alto funcionamento e
19 controles executaram uma bateria de testes que consistiu em: WASI; escala
de avaliação de empatia EMRI; teste de Identificação de Emoções Básicas
desenvolvida para pesquisa através da base de dados KDEF; adaptação do
teste Cambridge Mindreading Face-Voice Battery for Children; e teste de
Identificação de Prosódia desenvolvido para pesquisa; medidas de batimentos
por minuto (BPM) e rastreio ocular foi coletado durante todas as tarefas. Os
dados foram analisados através de Generalized Estimating Equation, regressão
logística e testes não paramétricos. Resultados: O grupo TEA apresentou pior
desempenho do que os controles no reconhecimento de emoções em faces,
tanto básicas quanto complexas, e rastreamento ocular atípico. A medida dos
batimentos cardíacos por minuto (medida fisiológica) esteve aumentada em
todas as tarefas, bem como durante repouso no grupo TEA. Reconhecimento
em prosódia, no entanto, não diferiu do controle nas condições congruentes e
sem contexto emocional. Conclusão: Resultados se mostram dentro do
escopo da hipótese de desequilíbrio empático no TEA.
Palavras chave: Transtorno do Espectro Autista, Cognição, Emoções, Empatia,
Sistema Nervoso Autônomo.
x
Abstract
Objective: This study aims to investigate aspects related to differences

between cognitive and physiological responses and between basic and complex
emotions in Autism Spectrum Disorder (ASD). ASD is characterized by deficits
in social cognition, including difficulties in recognizing emotions. Method: In this
study, 20 adults with high functioning ASD and 19 controls performed a battery
of tests that consisted of: WASI; IRI empathy assessment scale; Basic Emotion
Identification test developed for research using the KDEF database; adaptation
of the Cambridge Mindreading Face-Voice Battery for Children test; and
Prosody Identification test developed for research; measurements of beats per
minute (BPM) and eye tracking were collected during all tasks. The data were
analyzed using Generalized Estimating Equation, logistic regression and non-
parametric tests. Results: The TEA group performed worse than the controls in
recognizing facial emotions, both basic and complex, and atypical eye tracking.
Prosody recognition, however, did not differ from controls in congruent
conditions and without an emotional context. Increased BPM occurred in all
tasks, as well in rest state. Conclusion: Results are within the scope of the
hypothesis of empathic imbalance in TEA.
Keywords: Autistic Spectrum Disorder, Cognition, Emotions, Empathy,

Autonomic Nervous System.
xi
1 INTRODUÇÃO
2
1 INTRODUÇÃO
Cognição Social (CS) diz respeito ao processo de decodificar informações

relevantes para a regulação de um comportamento socialmente adaptado
(Lacroix Guidetti, Rogé & Reillyde, 2009). Diversas habilidades têm sido
atribuídas à CS, tais como organização de conceitos sociais (Lin et al, 2018);
compreensão dos próprios sentimentos e ações, bem como a interferência
destes na percepção e emoção do outro (Coffey, Hartman & Fredrickson,
2010); identificação, reconhecimento e memória de objetos sociais (Wright,
Mathews & Skagerberg, 2005); e capacidade de prever comportamentos de
outras pessoas (Fu et al, 1987; (Premack & Woodruff, 1978). Autores como
Adolphs (2012) propõem que tais habilidades podem ser integradas em
domínios principais da CS, que incluem em especial atribuição de estados
mentais, reconhecimento de emoções e empatia.
1.1 Principais componentes da Cognição Social: Teoria da Mente,

Reconhecimento de Emoções, Empatia e Contágio Emocional
Já é bem conhecida a diferença entre emoções básicas, universalmente

reconhecidas por suas expressões faciais características, e emoções
complexas, influenciadas pela cultura e com expressões faciais mais diversas
(Golan, Sinai-Gavrilov & Baron-Cohen, 2015). As emoções básicas (alegria,
tristeza, nojo, medo, surpresa e raiva) são reconhecidas e expressas
similarmente por populações humanas independentemente da cultura ou lugar
geográficos que ocupam, como demonstrou Darwin em 1872 (reedição em
2000) e vem sido replicado desde então (Beaudry, 2013; Ekman & Frisien,
1971; Chamberland Chamberland, Roy-Charland, Perron & Dickinson, 2016). O
reconhecimento das emoções complexas, porém, necessitam de uma
integração maior das informações, como expressões faciais e corporais,
prosódia e conteúdo semântico (Herba & Phillips, 2004), além de dependerem
de contextos sociais e culturais tanto para a expressão quanto para sua
identificação (Griffiths, 1997; Golan, Baron-Cohen & Golan, 2008).
3
A atribuição de estados mentais, ou capacidade de prever e

compreender o comportamento de outros, também é chamada de Teoria da
Mente - ToM (Blair, 2005). Trata-se de uma tomada da perspectiva do outro
que permite uma melhor adequação social, pois o indivíduo é capaz de prever
comportamentos e saber como agir de acordo com a situação (Davis, 1983). A
habilidade de inferir o que o outro pensa não é exclusivamente humana, pois,
como mostram Premack e Woodruff (1978), chimpanzés também são capazes
de fazerem escolhas baseados tanto em inferências sobre a percepção do
outro quanto sobre seus estados afetivos.
Empatia tem sido definida tanto como capacidade cognitiva para
compreender estados mentais dos outros (Dymond, 1949) quanto reação
emocional à emoção do outro (Feshback & Roe, 1968). Sua função, tanto para
humanos quanto para outras espécies que vivem em organizações sociais, é
formar e manter laços sociais imprescindíveis para promover a sobrevivência e
reprodução. A empatia permite que os sujeitos respondam mais rápido a
situações de ameaça ou oportunidades, auxilia na compreensão do outro,
percebendo sua intenção e prevendo seu comportamento, facilitando o
surgimento de solidariedade e união dentro do grupo (Keltner & Haidt, 2001;
Anderson & Keltner, 2002).
Em função das dissociações entre dimensões cognitiva e afetiva, o
conceito de empatia não encontra consenso no meio científico. Alguns teóricos,
como Dymond (1949) e Wispé (1986), defendem a concepção de empatia
como capacidade cognitiva de compreender sentimentos, pensamentos e
intenções de outros indivíduos, com os afetos sendo apenas adendos do
processo cognitivo. Dessa forma, aproxima-se muito do conceito de Teoria da
Mente. Outros, como Feshback & Roe (1968) e Mehrabian & Epstein (1972),
enfatizam a proposta de empatia como uma reação emocional frente à emoção
de outros, com a cognição sendo indissociada enquanto mecanismo para
compreender e compartilhar afeto (Sampaio, Camino & Roazzi, 2009). Outros,
ainda, como Davis (1980) e Koller, Camino & Ribeiro (2001), compreendem o
constructo como multidimensional, envolvendo afeto, cognição e
comportamento.
A caracterização multidimensional parece indicar que uma manifestação
empática só ocorre quando os três fatores estiverem presentes. Para ter
4
empatia é necessário que o sujeito se sinta tocado pelo afeto do outro e o

compreenda cognitivamente, para então ser capaz de tomada de perspectiva e
regulação emocional (Falcone et al, 2008). Por outro lado, Fan et al (2011)
definem empatia como a experimentação de um estado sensório ou afetivo
análogo ao demonstrado pelo outro, em que se tem consciência de onde vem a
fonte da emoção. Assim empatia se distingue de teoria da mente, que está
relacionada com a compreensão da emoção do outro, mas não à sensação
emocional ou física compartilhada. Na simpatia o observador sente tristeza ou
preocupação quando se depara com o sentimento ou situação do outro, mas
não sente a mesma emoção que observa (Gerdes, 2011).
De acordo com as definições vigentes, empatia envolveria um
componente afetivo e um componente cognitivo. O componente cognitivo
estaria associado à Teoria da Mente, o afetivo estaria ligado ao conceito de
contágio emocional. Contágio emocional é o fenômeno pelo qual uma pessoa
começa a sentir a emoção que originalmente pertence à outra, no entanto a
pessoa “contagiada” não tem consciência de que seu estado emocional foi
modificado devido à influência de uma emoção externa, portanto, não surgiu
dela mesma ou de suas experiências (Kramer, Guillory & Hancock, 2014). A
convergência emocional surge acompanhada por outros sinais, como imitação
involuntária das expressões observadas, vocalizações e movimentos em
sincronia (Hatfield, Cacioppo & Rapson, 1993). No contágio emocional há a
experimentação da emoção do outro, mas não o entendimento de que esta não
vem de si mesmo (Fan et al, 2011). No entanto, empatia envolve contágio
emocional inicial e incômodo pessoal (sentir-se mal ao presenciar o choro de
alguém, por exemplo), e assim os comportamentos de ajuda não são apenas
para o bem do indivíduo ajudado, mas também para o alívio de quem ajuda
(Preston & Waal, 2002).
A ideia de esferas distintas da capacidade empática humana foi
reconhecida por Adam Smith em seu livro The theory of moral sentiments de
1790 (reedição em 2006), ao descrever dois tipos de resposta frente a
situações emotivas: uma cognitiva, associada à capacidade de compreender a
perspectiva do outro ao se imaginar em seu lugar, e outra emocional, visceral e
incontrolável ao realmente sentir o que o outro sente. Atualmente, admite-se
que a empatia cognitiva é a capacidade de representação mental do estado
5
emocional do outro, ou seja, seria sinônimo de Teoria da Mente, enquanto a

resposta emocional automática e involuntária é chamada de empatia
emocional, que envolve respostas fisiológicas miméticas da experiência do
outro e ativação emocional (Blair, 2005; Eisenberg, 2000; Smith, 2009).
1.2 Dissociação entre componentes afetivos e cognitivos e

neurobiologia associada.
Várias estruturas cerebrais estão envolvidas na CS, assim como suas

interconexões. Estas conexões entre áreas específicas devem proporcionar
velocidade e eficiência ao processamento das informações sociais. Portanto,
danos estruturais ou comprometimentos difusos de substância branca podem
resultar em déficits em diferentes aspectos da CS (Kennedy & Adolphs, 2012).
Apesar de nenhuma área cerebral ser responsável isoladamente pelo
processamento de informações sociais, algumas se destacam como
mediadoras importantes. Por exemplo, estudos indicam um papel importante
da Área Fusiforme da Face (figura 1), localizada no lobo temporal, por seu
envolvimento na percepção de informações faciais (Kanwisher & Yovel, 2006;
Bilalic, Grottenthaler, Nägele & Lindig, 2015).
Fonte: Wikimedia Commons, the free media repository
Figura 1. Corte axial do cérebro destacando a Área

Fusiforme da Face nos dois hemisférios
6
Outra estrutura cerebral que merece ser destacada no processamento

emocional é a amígdala (figura 2), responsável por detectar estímulos sociais e
desencadear respostas emocionais. Através de conexões com o córtex
temporal a amígdala recebe informações visuais, coordena respostas
emocionais por projeções no tronco cerebral e hipotálamo, além de modular a
percepção e atenção pelas conexões com o prosencéfalo basal (Zald, 2003;
Kennedy & Adolphs, 2012).
Fonte: Wikimedia Commons, the free media repositor
Figura 2. Corte sagital do cérebro destacando a

porção esquerda da amígdala
Evidências clínicas parecem corroborar a distinção entre processos

cognitivos e afetivos da CS. Desequilíbrios empáticos podem ser observados
em psicopatas, que compreendem as emoções alheias (empatia cognitiva
preservada) e as manipulam sem envolvimento emocional (empatia emocional
comprometida) (Smith, 2009; Lockwood, Geoffrey, Madeleine & Essi, 2013).
Um perfil oposto é característico do Transtorno do Espectro do Autismo (TEA),
que exibem déficit de empatia cognitiva, porém, segundo Smith (2009)
apresentam empatia emocional aumentada (sentir o impacto emocional, mas
não compreender).
Estudos neuropsicológicas indicam que componentes afetivos e
cognitivos são fenômenos distintos que ocorrem com certa independência. Por
exemplo, investigações com pacientes que sofreram lesões neurológicas
revelaram que danos no córtex pré-frontal ventromedial (Figura 3) resultam em
7
déficit de empatia cognitiva, preservando, porém, a empatia emocional

(Shamay-Tsoory, Aharon-Peretz & Perry, 2009).
Fonte: Wikimedia Commons, the free media

repositor
Figura 3. Corte sagital do cérebro destacando a

porção direita e corte axial destacando os dois
hemisférios do córtex ventromedial pré-frontal
Já pacientes com lesões no giro frontal inferior (Figura 4) apresentam

identificação emocional e empatia emocional seriamente prejudicadas. Desta
forma, as evidências neuropsicológicas apontam para dois sistemas
efetivamente separados: a empatia cognitiva associada ao córtex ventromedial
pré-frontal e empatia emocional relacionado ao giro frontal inferior (Shamay-
Tsoory, Aharon-Peretz & Perry, 2009).
8
Fonte: Case courtesy of Association Professor Frank

Gaillard
Figura 4. Representação do córtex destacando a porção

esquerda do giro frontal inferior
Em estudo de revisão, Fan et al (2011) descrevem dados de

ressonância magnética funcional que corroboram o papel do giro frontal inferior
e da insula anterior direita (Figura 5) na empatia emocional, enquanto a parte
dorsal do córtex anterior cingulado esquerdo (Figura 6) é mais ativada na
empatia cognitiva. Há, porém, várias áreas de sobreposição entre áreas
cerebrais associadas às duas formas de empatia, em que se destaca a ínsula.
Estes dados dão, portanto, suporte à ideia de que há dimensões diferentes que
atuam em conjunto para a plena experiência do que chamamos empatia.
9
Fonte: Case courtesy of Association Professor

Frank Gaillard
Figura 5. Representação do córtex insular

destacando em azul o lobo anterior e em amarelo o
lobo posterior da ínsula
FONTE: Wikimedia Commons, the free

media repositor
Figura 6. Corte sagital obtido através de

ressonância magnética destacando córtex
anterior cingulado
Em suma, apesar de alguns autores aceitarem a distinção entre uma

forma de empatia cognitiva e outra forma emocional (Sampaio, Camino &
Roazzi, 2009; Wispé, 1986), outros defendem que o termo “empatia” só poderia
ser usado quando os processos cognitivos e emocionais estiverem ocorrendo
10
simultaneamente (Feshbach, 1987). Deste modo, indivíduos incapazes de

representar os estados mentais de outros não teriam resposta empática (Blair,
2005). Portanto, a empatia pode ser pensada como constructo único,
integrando os aspectos emocionais e cognitivos, ou como a conjunção de duas
formas distintas de sentir e compreender o mundo.
1.3 Desenvolvimento da Cognição Social
Preston & Waal (2002) propõem que o desenvolvimento (tanto

filogenético como ontogenético) da empatia se inicia com o contágio emocional,
automático e ainda com pouco controle sobre a reação emocional. Com o
aumento da idade e conhecimento sobre as situações, entendimento das
causas e predição das consequências emocionais em indivíduos específicos,
também começa a surgir à compreensão do que pode ajudar a diminuir a
angústia tanto pessoal, causada pelo contágio emocional, como a do outro.
A espécie humana precisa de cuidados intensos ao nascer, e é neste
contato com a mãe que o bebê aprende (subjetiva e neurologicamente) a
perceber a diferença entre as próprias emoções e as emoções de outros. A
partir da expansão do córtex pré-frontal, aumentando a capacidade de
planejamento, memória operacional e inibição, é possível prever a resposta
emocional do outro e determinar a ação mais adequada para lidar com a
situação, imaginar situações e evocar processos empáticos sem a observação
direta de um sujeito, além de possibilitar a inibição do contágio empático que
causaria angústia no observador (Preston & Waal, 2002).
O desenvolvimento da CS na espécie humana inicia já o nascimento,
com a atenção preferencial a faces e estímulos sociais do que a objetos (Senju
& Johnson, 2009). Conforme o bebê percebe a própria mente separada da de
seus cuidadores, ao reconhecer a própria imagem no espelho, por exemplo,
outras habilidades começam a despontar. Oposta à percepção da ação em si,
a criança já aos 5 anos começa a desenvolver a capacidade de interpretar a
intenção do outro, o que é observado através das tarefas de falsa-crença (eu
sei o que o outro não sabe). A partir de então, as percepções de emoções em
face, prosódia, linguagem e comportamentos organizam-se de forma cada vez
11
mais complexa, juntando-se às memórias de situações parecidas e criando

inferências de previsibilidade do comportamento social (Dunbar, 1998; Adolphs,
2009).
Compreendendo o que é esperado pelo outro, bem como a intenção por
trás de suas ações, a linguagem surge como uma necessidade de comunicar
as próprias sensações e percepções. A socialização e a linguagem integram e
reforçam as inferências sobre os estados mentais de outros, além de fortalecer
os laços emocionais, sociais e o comportamento orientado às situações
sociais (Adolphs, 2009, Chevallier, Kohls, Troiani, Brodkin & Schultz, 2012).
1.4 Distúrbios de Cognição Social: O Transtorno do Espectro do

Autismo
A Cognição Social é fundamental na regulação da interação social. Um

dos transtornos do neurodesenvolvimento mais associado a alterações globais
de CS é o Transtorno do Espectro do Autismo (TEA). O TEA tem sido
cada vez mais diagnosticado a nível mundial, provavelmente por conta da
maior visibilidade e conscientização, melhores ferramentas para diagnóstico,
além da ampliação dos critérios diagnósticos pelo DSM-5 (Organização
Mundial da Saúde - OMS). Para efeitos de comparação, em 1966 a prevalência
era de 4,5 para cada 10.000 casos de TEA em crianças (Lotter, 1966),
enquanto em 2017 a estimativa da OMS era de 1 a cada 160 crianças.
Segundo o DSM-5 (2014) o TEA é caracterizado por déficits na
comunicação e interação social, padrões repetitivos de comportamento e
interesses restritos. A manifestação dos sintomas tem início precoce e causa
prejuízos em aspectos fundamentais da vida, como a área social e profissional.
Pode ocorrer comprometimento intelectual e de linguagem associados ao TEA,
mas não necessariamente. Os sintomas variam em gravidade,
desenvolvimento geral, idade e acesso a intervenções clínicas terapêuticas.
Conforme critérios diagnósticos atuais, o TEA é classificado de acordo
com o nível de comprometimento dos sintomas (DSM-5, 2014). O nível 1 é
denominado como de alto funcionamento, correspondente à classificação de
Síndrome de Asperger no DSM-IV. Apesar de apresentar sintomas mais
12
brandos, as pessoas com TEA nível 1 têm dificuldades importantes em

comunicação social, adaptação comportamental e expressão verbal, além de
demonstrar interesses restritos. O nível 2 engloba as pessoas com déficits mais
significativos de comunicação e nas interações sociais, além de prejuízos
cognitivos evidentes. No nível 3 as respostas às interações sociais são
mínimas e os prejuízos cognitivos são graves.
Independentemente do nível da classificação, portanto, no TEA observa-
se uma importante dificuldade de interação social, com tendência a esquiva de
contato tanto físico quanto visual. Podem ocorrer vocalizações estereotipadas
sem intuito comunicativo, como ecolalias e sons aleatórios, além de padrões
característicos de fala como a inversão de pronomes. Quando há um
desenvolvimento de comunicação verbal funcional, os indivíduos tendem a
interpretar literalmente as frases, não compreendendo expressões não literais,
como ironia ou metáforas (Gazzaniga & Todd, 2005). São comuns interesses
restritos como brincadeiras estereotipadas e obsessivas, muito mais focadas
nos aspectos sensoriais do objeto de interesse. Normalmente as pessoas com
TEA não aceitam bem mudanças de rotina ou de ambiente, podendo
apresentar ataques de raiva e agitação intensa quando se deparam com
alguma alteração. Também é comum o comportamento estereotipado, com
balanceios, agitações dos membros e movimentos de mão característicos.
Também pode ocorrer autoagressão, necessitando de intervenção para não se
machucarem (para detalhamento desses sinais e sintomas ver Gazzaniga &
Todd, 2005).
Uma característica marcante nos quadros de TEA é a evitação do olhar
desde muito cedo. Esta evitação impede o desenvolvimento apropriado de
mecanismos neuronais envolvidos nas capacidades para interpretar, regular e
organizar emoções (Preston & Waal, 2002). Bebês que mais tarde foram
diagnosticados como autistas respondiam menos ao sorriso da mãe, eram
menos propensos a combinar sorriso com contato visual (Charman et al, 1997,
Cassel et al, 2007), apresentavam déficits em imitação ((Ramachandran &
Rogers, 1996), demonstravam pouco interesse em interação social (Young,
Merin, Rogers& Ozonoff, 2009), e apresentavam diminuição de expressões
faciais de emoções positivas (Zwaigenbaum et al, 2005). Ao longo da infância
também demonstravam menor responsividade à perturbação emocional do
13
outro, além de empobrecimento na imitação e atenção compartilhada

(Charman et al, 1997).
Muito se tem discutido a respeito da etiologia do TEA no que concerne
às suas bases neurocognitivas. Baron-Cohen (1995) é um dos defensores mais
notáveis da hipótese de uma fragilidade global de ToM (empatia cognitiva).
Porém, em sua pesquisa original (Baron-Cohen, Leslie & Frith, 1985), 20% das
crianças com TEA por ele investigadas demonstraram habilidades de ToM
preservadas. Embora os outros 80% tenham realmente demonstrado um
déficit, as porcentagens invalidam a suposição de que falta a todos os autistas
a capacidade de empatia cognitiva, descartando a universalidade deste déficit
no núcleo do transtorno (Baron-Cohen et al, 1985).
Alguns autores, por outro lado, têm destacado a influência de alterações
de linguagem na expressão dos sintomas de TEA. Por exemplo, Tager-
Flusberg & Sullivan (1994), ao comparar crianças com TEA e crianças
neurotípicas com as habilidades de linguagem equivalentes,
independentemente da idade cronológica, verificaram que as discrepâncias
típicas de desempenho em tarefas de ToM desaparecem. Os autores
concluíram, portanto, que as alterações de ToM estariam mais ligadas à
capacidade de linguagem e não a disfunções de CS isoladamente. Portanto,
prejuízos de ToM não seriam uma característica exclusiva do TEA, mas
ocorreriam em qualquer condição envolvendo desorganização da linguagem
(Tager-Flusberg & Sullivan, 1994). Posteriormente, muitos estudos
encontraram correlações positivas entre habilidades de linguagem e o
desenvolvimento da ToM em grupos clínicos variados (Miller, 2001; Antonietti
Liverta, Marchetti & Astington 2006; Cheung et al., 2004; Milligan Astington &
Dack, 2007).
Astington (2001), entretanto, alerta que a correlação entre ToM e
linguagem corre o risco de ser simplista, pois o desenvolvimento desse domínio
da cognição social não se dá unicamente pela aquisição e uso correto da
linguagem, mas também a partir de outras variáveis como interação social e
cognição em geral. Não apenas a linguagem influencia a ToM, mas também o
histórico familiar e cultural de cada criança (Cutting e Dunn, 1999),. De acordo
com Hughes (1998), o desenvolvimento da capacidade de entender estados
mentais de outras pessoas pode estar vinculado com o desenvolvimento da
14
linguagem, porém algumas crianças chegam ao mesmo patamar sem a mesma

capacidade de linguagem que outras. A ToM estaria mais ligada com
flexibilidade de atenção, memória de trabalho e controle inibitório do que com a
linguagem isoladamente.
Dziobek e colaboradores (2008) e Lockwood e colaboradores (2013)
também encontraram diminuição na tomada de perspectiva, enquanto a
ressonância afetiva permaneceu intacta em indivíduos com TEA, não havendo
aumento nem déficit quando comparados ao grupo controle. Hadjikhani,
Zürcher e Rogier (2014) encontraram evidência de que o contágio emocional
no TEA frente à dor de outros não difere de um grupo controle neurotípico.
García-Blanco et al (2017) concluíram que a evitação aos estímulos
emocionais faciais de raiva no grupo TEA é uma forma de evitação consciente
de estímulos negativos fortes, não ocorrendo quando o processamento é
automático com emoções de valência positiva ou com emoções não tão
intensas de valência negativa. No estudo de Fan et al (2014), analisou a
ativação hemodinâmica cerebral e ressonância magnética funcional de sujeitos
com TEA e controles, concluindo que a atenção para rostos demonstrando dor
é diminuída para evitar o contágio emocional no grupo TEA, que quando
requisitados para não desviar o olhar tem ativações intensas em áreas
associadas a processos emocionais com ativação diminuída nas áreas de
processamento cognitivo.
Importante característica atribuída às pessoas diagnosticadas com TEA
é a dificuldade de interpretar emoções. O rosto humano é um potente
comunicador de estados mentais, identidade e enlaçamento social através do
olhar direto. Como no TEA é comum uma esquiva ao contato visual, levantou-
se a hipótese de que este grupo clínico não teria capacidade para perceber
estas comunicações nas faces humanas (Barton et al, 2004).
Entretanto, prejuízos no reconhecimento de emoções básicas (como
alegria ou tristeza) bem como complexas (como culpa ou inveja) são
vastamente relatados em pesquisas com pessoas com TEA (Eack, Mazefsky &
Minshew, 2015; Uljarevic & Hamilton 2013; Fridenson-Hayo et al. 2016;
Berggren, Engström & Bölte, 2016). Há muitas evidências de que indivíduos
com TEA em geral fazem uma leitura diferente das informações faciais em
comparação aos com desenvolvimento neurotípico. Em pesquisas com
15
tecnologia de eye-tracking tem sido possível observar maior tempo de fixação

do olhar em região da boca entre participantes com TEA, enquanto os de
grupos controle olham mais para a região dos olhos (Boraston & Blackemore,
2007; Spezio et al, 2007). Esta diferença, no entanto, não alterou a capacidade
de julgar emoções; tanto o grupo controle quanto o grupo TEA tiveram o
mesmo nível de precisão e o tempo de reação equivalentes no reconhecimento
das emoções expressas nas faces. A pesquisa de Lacroix, Guidetti, Rogé e
Reillyde (2009) também conclui não haver grandes discrepâncias na
identificação de expressões emocionais em sujeitos com TEA, apesar de terem
apresentado dificuldade para reconhecer o gênero do modelo. Resultados
como esses indicam que no TEA não há uma incapacidade de perceber e
categorizar emoções, mas sim uma estratégia particular de reconhecimento
(Spezio et al, 2007).
1.5 A hipótese do desequilibro empático no TEA
Uma hipótese sobre a etiologia do autismo fundamentada em processos

cognitivos é a do desequilíbrio empático de Smith (2009). Segundo esta
perspectiva, pessoas com TEA teriam empatia emocional bem desenvolvida,
mas déficit na empatia cognitiva. Dessa forma, a maior dificuldade não estaria
em identificar a emoção do outro, mas sim em saber como agir conforme essa
percepção. A maior fragilidades dos indivíduos com TEA não estaria em sentir
preocupação ou aflição empática, mas sim na identificação cognitiva das
situações emocionais sociais e em saber como agir de acordo com essas
informações (Mazza et al, 2014).
Lockwood et al (2013) nos chama a atenção que, tanto na psicopatia
como no TEA, a aparente falta de empatia seria causada pela dificuldade de
processamento de informações sociais. Segundo Smith (2009), na primeira
dessas condições clínicas predominaria um rebaixamento da empatia
emocional e na segunda um déficit na empatia cognitiva. Uma ausência de
comportamentos socialmente esperados ou pouca acurácia de reconhecimento
de expressões faciais pode levar à crença uma falta de empatia no TEA.
Entretanto, estes comportamentos atípicos poderiam ser mais bem explicados
16
por dificuldades em processar cognitivamente informações sociais do que está

acontecendo; consequentemente a capacidade de lidar com situações
emocionalmente complexas ficaria prejudicada (Dziobek et al, 2008).
Voltando à hipótese do desequilíbrio empático, Smith (2009) propõe não
somente a uma diminuição da empatia cognitiva no TEA, como também como
um aumento da empatia emocional. Com este desequilíbrio, a evitação do olhar
e aparente apatia frente a situações de cunho emocional seriam
compreendidas como uma tentativa de proteção contra uma excitação
emocional intensa sem o alívio dos comportamentos empáticos, já que há
dificuldade de processamento cognitivo destas situações. Esta interpretação é
corroborada no estudo de Fan et al (2014) que, com base em mapeamento
com ressonância magnética funcional (fMRI) e Event-Related Potentials (ERP)
evidenciaram hipersensibilidade em indivíduos com TEA frente a situações de
dor em outras pessoas. Os autores consideraram que a evitação e restrição da
atenção serviriam para fugir do desconforto e hiperexcitação no processamento
socioemocional, pela maior vulnerabilidade à hiper empatia e pela pouca
consciência da fonte das emoções. A possibilidade de sentir o que o outro
sente (contágio emocional) sem o conhecimento de que a emoção vem de fora
(outra pessoa) e não de si mesmo, também foi proposta por Smith (2009) e
encontra ressonância em relatos autobiográficos de pessoas com TEA
(Gernsbacher e Frymiare, 2005)
Outros estudos, entretanto, não corroboram a hipótese do desequilíbrio
empático no TEA. Minio-Paluello et al (2009) realizaram um estudo com 16
adultos com TEA (média de idade de 28 anos) comparados com 20
neurotípicos (média de idade de 25 anos) pareados de acordo com idade, sexo
e QI. Os participantes assistiam vídeos com estímulos dolorosos e não
dolorosos sendo aplicados na mão de um modelo (os vídeos não mostravam o
rosto, apenas as mãos). Por exemplo, observavam um cotonete passando
gentilmente na mão do modelo ou uma agulha perfurando profundamente o
músculo, ou essas mesmas ações executadas em um tomate. Os participantes
foram submetidos a exames de eletromiografia e estimulação magnética
transcraniana por pulso único durante a exposição aos vídeos. No grupo TEA
não foi registrada qualquer alteração nos potenciais evocados no músculo,
enquanto os participantes do grupo controle responderam vicariamente ao
17
estímulo doloroso. Também não foram detectadas respostas neurofisiológicas,

no grupo TEA, relacionadas com a dor imaginada. Hadjikhani, Zürcher & Rogier
(2014) também não encontraram diferenças significativas no padrão de
ativação cerebral de ressonância magnética funcional (fMRI) entre adultos e
adolescentes com TEA (n=38) e controles (n=35) ao observar vídeos de
expressões faciais de dor, o que contraria uma distinção entre empatia
emocional e contágio emocional nessa condição clínica.
Entretanto, evitação social e aumento de respostas fisiológicas também
são comuns na ansiedade (Patriquin, Hartwig, Friedman, Porges & Scarpa,
2019). Um alto índice de comorbidade entre Transtorno de Ansiedade e TEA é
observado em todas as idades (Steensel & Heeman., 2017; Bejerot & Mörtberg,
2014). Aumento de atividade autonômica simpática é relatado em diversos
estudos com indivíduos com TEA, mesmo durante repouso (Di Palma et al,
2016). O aumento de batimentos cardíacos por minuto (BPM) antes de tarefas
é reportado mesmo naqueles sem deficiência intelectual (Bal et al., 2010; Guy,
Souders, Bradstreet, DeLussey & Herrington 2014; Neuhaus, Bernier &
Theodore 2015) e é associado a sintomas mais intensos, mesmo no nível 1
(Ming, Julu, Brimacombe, Connor & Daniels, 2005).
Outras pesquisas, porém, não encontraram diferenças no BPM em
repouso entre grupos clínicos e controles, embora tenham sido reportados
tanto aumento (Althaus, L. Mulder, G. Mulder, Aarnoudse & Minderaa 1999)
quanto diminuição de BPM (Toichi & Kamio, 2003). Neuhaus e & Bernier, &
Theodore (2015) avaliaram crianças com TEA e neurotípicas na faixa de idade
de 8 e 11 anos em interação com familiares e desconhecidos, e observaram
que as do grupo TEA apresentaram aumento de BPM na interação com
familiares, mas não com desconhecidos. No grupo com desenvolvimento típico
encontrou-se o inverso.
Em suma, um desequilíbrio entre respostas cognitivas e fisiológicas é
relatado na literatura sobre o TEA. No entanto, muitos achados são
contraditórios. Adicionalmente, ainda são poucas as investigações envolvendo
pessoas com TEA de alto funcionamento, se esse desequilíbrio se apresenta
no reconhecimento de emoções básicas e complexas, e se ocorre
independentemente da forma de apresentação dos estímulos (auditiva ou
visual) no reconhecimento emocional.
18
Este estudo investigou diferenças entre reconhecimento de emoções

básicas e complexas, em faces e prosódia, bem como a variação de BPM e
padrão de visualização em homens adultos com TEA de alto funcionamento e
grupo controle. Considerando os estudos prévios, hipotetizamos que o grupo
TEA teria um pior desempenho no reconhecimento de emoções,
independentemente da forma de apresentação, acompanhado por BPM
aumentado durante as tarefas e padrão de visualização facial atípico.
Adicionalmente, é possível que os indivíduos da amostra, por serem de alto
funcionamento, tenham desenvolvidos estratégias adaptativas e reconheçam
bem emoções básicas, mas não as complexas.
2 OBJETIVOS
20
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral
Avaliar respostas fisiológicas e cognitivas no processo de

reconhecimento de emoções, básicas e complexas, em homens adultos
diagnosticados com TEA de alto funcionamento.
2.2 Objetivos Específicos
1) Avaliar o desempenho em tarefas de reconhecimento de expressões

emocionais, básicas (EB) e complexas (EC), em faces e em
prosódia, além da análise do BPM e eye tracker.
2) Analisar o reconhecimento de acordo com categorias de emoção
(alegria, raiva, etc) tanto em faces quanto em prosódia.
3) Analisar a influência de preditores individuais, como empatia
percebida, escolaridade etc., no reconhecimento das emoções.
3 MÉTODOS
22
3 MÉTODOS
Trata-se de estudo transversal, envolvendo medidas quantitativas e

qualitativas e comparação do tipo caso-controle.
3.1 Participantes
Avaliou-se 39 homens, entre 19 e 35 anos de idade (Média = 25,75; DP

= 4,37), 20 com diagnóstico de Transtorno do Espectro do Autismo (TEA) nível
1, ou seja, de alto funcionamento (Grupo TEA) e 19 homens neurotípicos
(Grupo Controle), com idades equivalentes. Todos os participantes assinaram o
Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (ANEXO 2), sendo que o projeto
foi aprovado anteriormente pelo Comitê de Ética em Pesquisa da UNIFESP
parecer número 2.452.099 (ANEXO 1).
Foram adotados os seguintes critérios de inclusão para os voluntários do
grupo TEA: ter recebido diagnóstico de TEA de alto funcionamento por médico
especialista, de acordo com os sintomas cardinais do DSM-5; apresentar
comunicação verbal preservada. Os critérios de inclusão que englobaram tanto
o grupo TEA quanto o controle foram: desempenho intelectual médio (QI ≥ 80);
estar alfabetizado; estar na faixa de idade entre 18 e 35 anos; sexo masculino.
Os critérios de exclusão aplicados para ambos os grupos foram: possuir
deficiências motoras ou sensoriais não corrigidas que prejudicassem a
execução das tarefas; fazer uso de medicações de uso controlado e regular
que atuem no SNC e interfiram no desempenho cognitivo; não completar o
protocolo de avaliação.
Tratando-se de amostra de conveniência, os participantes do grupo
clínico foram recrutados em uma empresa filantrópica que oferece treinamento
e suporte para adultos com TEA que desejam trabalhar com tecnologia. Todos
obtiveram diagnostico tardio (ou seja, na adolescência ou fase adulta) e
compatível com TEA de alto funcionamento (nível 1) firmado por psiquiatras
com base nos critérios cardinais do DSM-5, conforme laudos apresentados à
empresa. Foi priorizado o sexo masculino em função da prevalência e pouca
frequência de mulheres na instituição. Os participantes do grupo controle foram
23
recrutados por meio de divulgação em redes sociais e em universidades. A

amostra inicial foi constituída por 50 indivíduos (28 com TEA); dois
participantes sendo um do grupo clínico e outro do grupo controle foram
excluídos por apresentarem QI abaixo de 80 e os demais (sete do grupo
clínico) por não terem completado as tarefas.
3.2 Procedimentos
Todos os participantes passaram pela mesma bateria de testes, que

foram aplicados em uma ordem pré-estabelecida (Primeiro Emoções Básicas,
seguida por Prosódia e por último Emoções Complexas). O processo foi
dividido em duas sessões, de cerca de 90 minutos, para minimizar efeito de
fadiga. Os participantes do grupo clínico foram avaliados individualmente, em
salas apropriadas dentro da empresa em que foram recrutados, livres de
estímulos visuais ou aditivos, com a presença apenas da pesquisadora. Foram
coletadas informações sobre prática de atividade física regular e de queixas de
oscilações de humor (como sinais de ansiedade ou depressão) em um
questionário de saúde (ANEXO 4), nos qual as respostas eram sim ou não. Os
participantes do grupo controle foram avaliados em salas do Departamento de
Psicobiologia da UNIFESP. Os horários de coleta variaram entre nove horas da
manhã até as 18 horas, de acordo com a disponibilidade dos participantes.
3.3 Avaliação neuropsicológica
3.3.1 Desempenho intelectual
Foi utilizada a versão brasileira da Escala Wechsler Abreviada de

Inteligência – WASI (Wechsler, 2014), adequada à faixa etária de seis a 89
anos, para obtenção de medida de Quociente de Inteligência (QI). A escala é
composta por quatro subtestes associados a dois índices: QI verbal e QI de
execução, compondo o QI Total. O QI é analisado com base em escores-
padrão (variação 100 com desvio padrão de 15).
24
3.3.2 Empatia percebida
Para investigação de traços de empatia adotou-se a Escala

Multidimensional de Reatividade Interpessoal – EMRI (Davis, 1983; ANEXO 3),
uma medida de auto relato, adaptado e validado para uso no Brasil por Koller,
Camino e Ribeiro (2001). A escala busca avaliar três dimensões empáticas
através de três subescalas: Consideração empática (CE; sentir com o outro),
Tomada de perspectiva (CG; reconhecer o sentimento do outro) e angústia
pessoal (CC; aversão e evitação de situações aflitivas), também classificando o
escore de Empatia Global. A escala é composta por 17 perguntas respondidas
conforme escala Likert, em que a pontuação um indica “não me descreve bem”
e cinco “descreve-me muito bem”. Para o sexo masculino, é esperado que o
CE varie entre 23,6 (DP = 5,29), CG 17,2 (DP = 4,59), CC 16,0 (DP = 4,03) e
EG 57,1 (DP = 9,69). Portanto, considerando a medida de EG, a faixa
esperada é entre 47,41 até 66,79.
3.4 Reconhecimento de emoções básicas e complexas em faces
Foi aplicada uma tarefa de reconhecimento de Emoções Básicas (EB)

utilizando a base de fotos Karolinska Directed Emotional Faces (Lundqvist,
Öhman & Flykt 1998). Nesta tarefa, 70 fotografias de faces humanas, de
ambos os sexos, expressando diferentes emoções básicas (felicidade, tristeza,
nojo, medo, surpresa, raiva e emoção neutra) foram expostas alternadamente
com uma tela neutra (ver Figura 7). Após cinco segundos de exposição, era
apresentada uma tela exibindo por escrito sete alternativas de emoções (1 =
bravo, 2 = feliz, 3 = medo, 4 = neutro, 5 = nojo, 6 = surpresa, 7 = triste), o
participante então digitava o número correspondente a sua resposta. A análise
foi feita baseada na quantidade de respostas certas.
25
Nota: a) EB = Emoções Básicas, b) EC = Emoções Complexas e c) Prosódia
Figura 7. Diagrama representativo das tarefas
Para a avaliação da identificação de Emoções Complexas (EC), foram

utilizados seis estímulos do teste Cambridge Mindreading Face-Voice Battery
for Children / CAM-C (Golan, Sinai-Gavrilov & Baron-Cohen 2015). Trata-se de
vídeos com modelos de ambos os sexos e idades distintas, priorizando a face,
expressando emoções complexas (inquieto, envergonhado, não amigável,
incomodado, indeciso e nervoso). Os vídeos utilizados na tarefa foram
selecionados dentre um conjunto original de 28, após um estudo piloto
realizado com uma amostra de 40 participantes adultos neurotípicos (20
mulheres e 20 homens). Os participantes cumpriam os critérios de inclusão:
Não apresentar deficiências visuais não corrigidas e não fazer uso de drogas
ou medicação que atuam no sistema nervoso central. Os estímulos foram
apresentados em uma tela de computador e eram seguidas por alternativas de
múltipla escolha correspondentes a cada emoção exibida, as quais foram
traduzidas do inglês para o português, por uma falante fluente e
retrotraduzidas. Devendo o participante do estudo piloto digitar o número
apropriado à sua resposta no teclado. Após a resposta referente a emoção
apresentada no vídeo, uma tela com a escala Self Assesment Manikin (Bradley
& Lang, 1994) era apresentada e pedido ao participante que digitasse o
número que melhor qualificaria a emoção despertada pelo estímulo em uma
escala de 1 a 5 para cada domínio: valência, alerta e dominância (para futuras
publicações).
26
Foram selecionados os seis estímulos nos quais a concordância quanto

ao reconhecimento foi no mínimo de 90% dos participantes e não pertencerem
à mesma categoria (neste caso, aquele que obteve o maior percentual de
concordância foi selecionado). Esse procedimento foi realizado em função da
possibilidade de que dificuldades na interpretação dos estímulos entre
participantes do grupo clínico se daria a fragilidades de linguagem em função
de variações de desempenho intelectual. Estudos prévios revelam correlação
positiva entre capacidades de linguagem e Teoria da Mente em grupos clínicos
variados (Miller, 2001; Antonietti et al, 2006; Cheung et al., 2004; Milligan et al,
2007), desta forma, a dificuldade para compreender os termos relacionados às
emoções complexas é uma possível causa para maiores dificuldades nessa
tarefa no grupo TEA. Por fim, a tarefa final consistiu na exibição dos seis
vídeos alternados com a apresentação de um estímulo neutro por cinco
segundos. Após cada vídeo, o participante deveria escolher o rótulo da emoção
correspondente dentre quatro alternativas (ver Figura 7). A análise do
desempenho foi feita baseada no total de respostas certas.
3.5 Identificação de emoções em prosódia
Para identificação de emoções em prosódia foi utilizada uma tarefa

envolvendo apresentação de áudios, desenvolvida por Cicuti (2017). A tarefa
consiste em três tipos de estímulos: frases com significado semântico
congruente com a expressão prosódica, frases incongruentes semanticamente
da prosódia, e frases sem conteúdo emocionais implícitos semanticamente
(frases neutras) apresentando a variação prosódica (prosódia emocional).
Primeiramente foi apresentado o estímulo neutro visual por cinco segundos,
seguido dos estímulos auditivos e então da tela com as alternativas. O
participante deveria escolher através do teclado qual emoção a prosódia
representava, independentemente do conteúdo, entre quatro alternativas (1 =
felicidade, 2 = tristeza, 3 = medo, 4 = raiva). Esta atividade avalia a capacidade
cognitiva de nomear emoções através da voz e distinguir a diferença entre a
prosódia usada e o sentido literal da frase falada (figura 7). A análise do
desempenho foi feita considerando o número de acertos.
27
3.6 Medidas fisiológicas e de rastreamento ocular
Foram coletadas medidas fisiológicas de batimentos por minuto (BPM) e

de rastreamento ocular (eye tracker). A medida de BPM foi escolhida para
avaliar diferenças de reatividade emocional (respostas fisiológicas) conforme
características (básicas ou complexas; categorias de emoções) dos estímulos
apresentados. Os BPM foram obtidos pelo sinal de fotopletismografia, em que
cada pico representa um ciclo cardíaco (batimento cardíaco). Trata-se de uma
técnica óptica usada na detecção das alterações no volume sanguíneo. O
sensor da marca Pulse Sensor (PulseSensor, 2019) foi afixado no dedo
indicador da mão não dominante do participante. Antes do início dos testes foi
realizada uma etapa de coleta do sinal do indivíduo em repouso por 10
minutos, nos quais o voluntário permanecia em silêncio e sentado
confortavelmente (BPM em repouso) (Figura 8).
O rastreamento ocular foi obtido com base em equipamento de eye
tracker para fornecer informações sobre o padrão de rastreio visual e áreas de
interesse. O equipamento utilizado foi o EyeTribe (TheEyeTribe, 2019). O
indivíduo se manteve sentado, em uma distância de aproximadamente 60 cm
do equipamento (Figura 8). Os dados consistiram nas coordenadas de posição
(X,Y) de visualização das telas.
Figura 8. Instrumentos utilizados na coleta.

28
A análise de BPM e de rastreamento visual foi realizada por meio do

software MATLAB. Em relação aos dados de eye tracker, foram extraídas as
coordenadas do rastreamento das telas, e a partir delas, obteve-se o ponto
médio de fixação para as imagens neutras e aqueles referentes a um tipo de
emoção básica (tarefa de emoções básicas) ou complexa (tarefa CAM). Foram
gerados mapas de calor baseados na densidade de concentração dos pontos
para grupos (controle e TEA). Em relação à frequência cardíaca, a aquisição do
sinal do sensor de fotopletismografia foi realizado por um Arduino Uno
(ArduinoOfficialStore, 2019), cujo firmware realizava o cálculo dos BPM, por
meio da identificação de picos (correspondente a um ciclo cardíaco) num
período de tempo. Na tarefa de prosódia, por envolver apenas estímulos
auditivos, não foi utilizado o eye tracker.
3.7 Análise estatística
Inicialmente procedeu-se a uma análise descritiva para caracterização

sociodemográfica, de desempenho intelectual e de nível de empatia percebido
de todos os participantes. Para avaliar se houve diferenças entre grupos
quanto a escolaridade, oscilações de humor e prática de atividade física,
adotou-se o teste de McNemar. Na análise do impacto do índice de empatia
global sobre acertos e BPM, além da influência de oscilações de humor e
atividade física sobre BPM, adotou-se o teste de Mann-Whitney.
Para identificação de diferenças de medidas fisiológicas e cognitivas
entre os grupos foi utilizado Generalized Estimating Equations (GEE). O GEE é
um modelo para dados longitudinais (no presente estudo, foram consideradas
duas condições temporais – estimulo neutro exibido antes dos emocionais) no
qual podemos escolher o tipo de distribuição da variável dependente (linear,
logística, gamma, sobrevida) e ajustar para as diferentes categorias de efeito
(variável independente) categóricas ou contínuas. Nesse estudo os BPM e eye
tracker foram analisados utilizando a distribuição gamma, e o reconhecimento
(acertos) como logística binária. É um modelo mais geral que os modelos
padrão ANOVA, visto que a necessidade de normalidade da VD (variável
dependente) não é necessária.
29
O sinal de BPM em repouso teve duração de seis minutos. Para analisar

possíveis diferenças entre as médias de BPM obtidas em repouso e durante as
tarefas, dividiu-se o período de repouso em seis épocas, definidas a cada 60
segundos, visando controlar a variabilidade do sinal. A diferença entre o BPM
médio de cada uma dessas épocas e o BPM médio dos estímulos (faces ou
prosódia) de cada tarefa foi investigada através do teste de Kruskal-Wallis.
Na comparação entre os grupos clínico e controle, foram consideradas
as seguintes variáveis dependentes (VD): ponto médio de rastreio no eye
tracker e BPM médio (para estímulo neutro e emocional) e média de acertos no
reconhecimento das emoções expressas em faces e prosódia (acertos).
Foi utilizada a regressão logística binomial, para verificar quais os
preditores significativamente relacionados ao desempenho nas tarefas
cognitivas (taxa de acertos). As variáveis preditoras consideradas foram:
Índice de empatia global, tipo de estímulo (neutro ou emocional), categoria de
estímulo (alegre, triste, emoção neutra etc), prática de atividade física,
escolaridade e sintomas de ansiedade / depressão.
Para a avaliação da diferença entre os grupos quanto à padrão de
fixação e BPM, foi realizado GEE com distribuição gamma e adotou-se cada
uma destas variáveis como fatores: categoria de emoções, grupo, prática de
atividade física, escolaridade e sintomas de ansiedade / depressão (oscilação
de humor). Para as análises de diferenças entre os grupos e fatores
relacionados aos acertos na tarefa de prosódia, optou-se por dividi-la em três
condições: reconhecimento da prosódia para estímulos congruentes
(quantidade=16), para estímulos incongruentes (quantidade=23) e para
estímulos sem contexto semântico emocional (quantidade=12), usando os
mesmos modelos estatísticos (GEE com distribuição gamma e regressão
logística).
A medida de QI não pode ser utilizada como variável por conta do
pequeno número de amostras para cada categoria (média inferior, média,
média superior, superior e muito superior), não formando, portanto, grupos com
indivíduos suficientes para análise. Adotou-se o post-hoc de Bonferroni em
todas as análises. O software estatístico utilizado foi o SPSS Statistics 25 (IBM,
2020).
4 RESULTADOS
31
4 RESULTADOS
A caracterização sociodemográfica, de desempenho intelectual e de

aspectos clínicos dos participantes é apresentada na Tabela 1. Apesar do QI
executivo e QI verbal serem diferentes entre grupos, assim como de todos os
aspectos de empatia percebida, escolaridade e atividade física, não houve
diferenças significativas entre os grupos em termos de idade e QI total, que
eram os aspectos mais relevantes para a inclusão na amostra.
Tabela 1. Caracterização sociodemográfica, de desempenho intelectual e de aspectos clínicos
TEA Controles
(n=20) (n=19)
Total (%) Total (%) p
Prática de atividade física 10 (50%) 14 (73,7%) 0,006*

Oscilações de humor 12 (60%) 3 (15,8%) <0,001*
Nível de escolaridade
Superior 13 (65%) 17 (89,5%) <0,001*
Médio 7 (36,8%) 2 (10,5%) <0,001*
Média ± DP Média ± DP D p
Idade (anos) 25,4±5,08 26,2±3,76 0,02 0,187
Quociente de inteligência
Total 103,60±12,54 102,80±13,1 0,06 0,747
2
Verbal 101,40±11,94 108,40±13,0 0,56 <0,001*
9
Execução 104,75±13,66 95,80±13,50 0,66 <0,001*
Escala de Empatia
Global 51,45±6,72 53,90±4,87 0,42 0,010*
Consideração empática 19,15±2,39 21,10±2,81 0,75 <0,001*
Tomada de perspectiva 16,30±3,25 19,45±3,12 0,99 <0,001*
Angústia pessoal 16,00±4,17 13,35±3,50 0,69 <0,001*
Nota: DP = desvio-padrão; d = tamanho de efeito; p = nível descritivo
32
As diferenças entre os grupos no reconhecimento de emoções simples e

complexas (acertos) para as tarefas visuais (EB e EC) e auditivos (nas
condições PC, PI, PSCE) são mostradas na Tabela 2.
Tabela 2. Comparação do desempenho dos grupos TEA e Controle na nomeação das

emoções em face e prosódia
TEA CONTROLE
(n=20) (n=19)
ACERTOS ACERTOS Odds ratio P
(Média ± DP) (Média ± DP)
EB 58,45±5,07 60,89±3,43 0,76 0,006*
EC 5,10±1,02 5,73±0,56 0,26 0,010*
PC 14,25±1,68 14,47±1,34 0,86 0,584
PI 11,75±6,38 16,89±3,46 0,38 0,003*
PSCE 8,05±2,03 8,47±1,80 0,85 0,400
Nota: DP = desvio-padrão; EB = Emoções Básicas; EC = Emoções Complexas; PC = Prosódia
Congruente; PI = Prosódia Incongruente e PSCE = Prosódia sem Contexto Emocional; p =
nível descritivo.
Referente ao desempenho na tarefa de reconhecimento de EB, a taxa

de acertos entre os grupos foi significativamente diferente (Wald X2 = 5,306; gl
= 1; p = 0,021); o grupo TEA (GTEA) apresentou desempenho pior ao grupo
controle (GCON). O fator que apresentou interação significativa entre grupos
no desempenho foi empatia (Wald X2 = 8,500; gl = 2; p = 0,014). O GCON com
índice de empatia médio (n = 18; 82,6% de acertos; Wald X2 = 8,254; gl = 1; p
= 0,004) distinguiu-se significativamente do GTEA que teve índice de empatia
abaixo da média (n = 6; 26,3% de acertos; Wald X2 = 5,692; gl = 1; p = 0,017).
Quanto a diferenças de reconhecimento de EB conforme as categorias, os dois
grupos apresentaram pior identificação de medo (55% e 55,8% de acertos,
para GTEA e GCON, respectivamente) (Figura 9). A emoção mais confundida
com medo foi surpresa (35,71%).
33
Nota: EB = Emoções Básicas; SURPRE = Surpresa; TRISTE = Tristeza.

Figura 9. Gráfico de reconhecimento de emoções entre grupos na tarefa de EB de
acordo com categorias
Na tarefa de EC, verificou-se que a taxa de acertos entre os grupos foi

significativamente diferente (Wald X2 = 5,372; gl = 1; p = 0,020), em que o
GTEA teve pior desempenho. Assim como para EB, a empatia apresentou
interação significativa entre grupos (Wald X2 = 470,338; gl = 2; p < 0,001).
Dentre os participantes do GCON, apenas um teve índice de empatia abaixo
da média (n = 1; 5,3% de acertos; Wald X2 = 447,562; gl = 1; p < 0,001) e seu
desempenho foi melhor do que os participantes do GTEA com índice de
empatia tanto abaixo da média (n = 6; 23,3% de acertos; Wald X2 = 1781,712;
gl = 1; p < 0,001) quanto na média (n = 14; 61,7% de acertos; Wald X2 =
1652,363; gl = 1; p < 0,001). Quanto a diferenças de reconhecimento conforme
as categorias de EC, o GTEA teve pior desempenho na emoção nervosa
(60,0% acertos) quando comparada à emoção incomodada (100% acertos)
(Figura 10).
34
Nota: EC = Emoções complexas; INQ = Inquieto; ENV = Envergonhado; NÃO

AMI = Não amigável; INC = Incomodado; IND = Indeciso; NER = Nervoso.
Figura 10. Gráfico de reconhecimento de emoções entre grupos na tarefa de EC

de acordo com categorias
Na tarefa de reconhecimento de prosódia em condição congruente (PC)

não houve diferença significativa entre os grupos quanto aos acertos (Wald X2
= 0,257; gl = 1; p = 0,612). O fator que apresentou interação significativa entre
grupos no desempenho foi escolaridade (Wald X2 = 10,647; gl = 3; p = 0,014).
A diferença entre os grupos foi entre a taxa de acertos apresentada pelos
participantes do GCON com ensino médio (n = 2; 9,9% de acertos; Wald X2 =
3,883; gl = 1; p = 0,049) em relação à do GTEA com ensino superior (n = 13;
58,1% de acertos; Wald X2 = 3,883; gl = 1; p = 0,049).
No que tange ao reconhecimento das categorias de prosódia na
condição PC, ambos os grupos tiveram pior desempenho para felicidade
(82,9% e 81,3% de acertos para GCON e GTEA, respectivamente) e melhor
desempenho em raiva (94,7% e 97,5% de acertos para GCON e GTEA,
respectivamente) (Figura 11).
35
Nota: PC = Prosódia congruente;

Figura 11. Gráfico de reconhecimento de emoções entre grupos na tarefa de
prosódia com a condição congruente de acordo com categorias
Na tarefa auditiva na condição de PSCE também não houve diferença

significativa entre TEA e Controle quanto aos acertos (Wald X2 = 0,671; gl = 1;
p = 0,413). O fator que apresentou interação significativa entre grupos foi
ansiedade/depressão (Wald X2 = 7,576; gl = 2; p = 0,023). A diferença se deu
entre GCON sem ansiedade/depressão (n = 16; 57,5% de acertos; Wald X2 =
4,131; gl = 1; p = 0,042), GCON com ansiedade/depressão (n = 3; 13,2% de
acertos; Wald X2 = 7,372; gl = 1; p = 0,007), GTEA sem ansiedade/depressão
(n = 8; 28,8% de acertos; Wald X2 = 4,425; gl = 1; p = 0,035) e GTEA com
ansiedade/depressão (n = 12; 38,3% de acertos; Wald X2 = 0,659; gl = 1; p =
0,417).
Quanto a categorias na tarefa de prosódia em condição sem contexto
emocional (PSCE), não houve diferenças no GTEA, porém no GCON ocorreu a
diferença entre medo (61,8%) e raiva (87,7%) (Figura 12).
36
Nota: PSCE = Prosódia sem conteúdo emocional.

prosódia com a condição congruente de acordo com categorias
Ademais na condição de PI observa-se diferenças significantes entre

grupos (Wald X2 = 9,000; gl = 1; p = 0,003). O GTEA acertou apenas 51% das
alternativas. Porém, nenhum fator apresentou interação significativa como
preditora de acertos entre grupos.
No que se refere as categorias o GTEA teve pior desempenho na
emoção felicidade (37,1% de acertos) em relação à tristeza (71,2% de acertos)
e raiva (58,1% acertos). Houve também melhor desempenho por esse grupo
em reconhecer tristeza do que medo (41,2% acertos). Quanto ao GCON,
apresentou melhor desempenho em tristeza (86,8% de acertos) em relação ao
medo (46,1% de acertos), bem como entre medo e raiva (78,3% acertos)
(Figura 13). A emoção que foi mais confundida com medo na tarefa de
prosódia foi tristeza (26,67%).
37
Nota: PI = Prosódia Incongruente.

prosódia incongruente de acordo com categorias
Adicionalmente, os participantes com TEA que apresentaram índices de

empatia global abaixo da média acertaram menos em todas as tarefas (EB p <
0,001; EC p < 0,001; PI < 0,001; PSCE p = 0,046), exceto na tarefa de PC (p =
1,000). Porém, o índice de empatia não alterou o BPM.
A análise dos efeitos univariados mostrou que o GTEA apresentou
valores médios de BPM mais altos do que os controles, independentemente do
tipo de estímulo (neutro ou emocional), tarefa e mesmo durante a coleta em
repouso (Wald X2 = 8,498; gl = 1; p = 0,004). Ademais, a diferença entre BPM
foi menor para o GCON com relato de oscilação de humor (p = 0,034).
Cabe ressaltar que, no período de coleta em repouso e durante todas as
tarefas, apesar dos grupos serem significativamente diferentes quanto ao BPM
(Wald X2 = 8,498; gl = 1; p = 0,004), a análise de variância dentro de cada
grupo não demonstra que os estímulos de qualquer tarefa tenha causado
diferença significativa quando comparadas às épocas basais (Controle: p =
1,000; TEA: p = 0,998) (Figura 14).
38
Nota: EB = Emoções básicas; EC = Emoções complexas; P =: Prosódia incongruente;

PC = Prosódia congruente; PSCE = Prosódia sem conteúdo emocional.
Figura 14. Gráfico BPM durante as seis épocas e tarefas nos dois grupos
Em relação às medidas de BPM associadas à tarefa de reconhecimento

de EB, o fator que apresentou interação significativa entre grupos foi presença
de sintomas de ansiedadee/depressão (Wald X2 = 147,232; gl = 1; p < 0,001)
provocando aumento de BPM nos ansiosos/depressivos. A diferença revelou-
se no GCON sem ansiedade/depressão (n = 16; Wald X2 = 45,666; gl = 1; p <
0,001), GCON com ansiedade/depressão (n = 3; Wald X2 = 45,305; gl = 1; p <
0,001), GTEA sem ansiedade/depressão (n = 8; Wald X2 = 104,186; gl = 1; p <
0,001) e GTEA com ansiedade/depressão (n = 12; Wald X2 = 54,799; gl = 1; p
< 0,001).
Na tarefa de EC, foi encontrado efeito significativo da variável grupo em
interação com empatia (Wald X2 = 21,763; gl = 2; p < 0,001), sendo que
GCON com empatia classificada como abaixo da média (Wald X2 = 21,119; gl
= 1; p < 0,001) apresentou valor médio de 72 BPM e GCON com empatia
média (Wald X2 = 25,078; gl = 1; p < 0,001) apresentou em média 73 BPM.
Na condição de PI foi encontrado efeito significante do grupo em
interação com ansiedade/depressão (Wald X2 = 15,900; gl = 2; p < 0,001). A
39
diferença ocorre no GCON sem ansiedade/depressão (n = 16; Wald X2 =

19,044; gl = 1; p < 0,001), e no GCON com ansiedade/depressão (n = 3; Wald
X2 = 15,789; gl = 1; p < 0,001).
Em relação ao rastreamento ocular, os resultados de diferenças do
ponto médio de rastreio entre grupos observados nas tarefas visuais (EB e EC)
são mostrados na Figura 15. Analisando o rastreamento ocular durante a tarefa
de EB, foi encontrado efeito significativo do grupo quanto ao ponto médio de
rastreio do eixo X do eye tracker (Wald X2 = 103,095; gl = 1; p<0,001), assim
como para o eixo Y (Wald X2 = 13,170; gl = 1; p<0,001). Da mesma forma, na
tarefa de EC houve efeito significativo do grupo para a medida do eixo X (Wald
X2 = 20,384; gl = 1; p<0,001) e para o eixo Y (Wald X2 = 3,891; gl = 1; p =
0,049).
Figura 15. Heatmaps obtidos para os grupos controle

(esquerda) e TEA (direita) referente a todas imagens das
tarefas com estimulos de Emoções Básicas (A, B) Emoção
Complexa (C,D).
5 DISCUSSÃO
41
5 DISCUSSÃO
Este estudo procurou investigar diferenças no reconhecimento de

emoções básicas (EB) e complexas (EC) expressas em faces ou em prosódia,
considerando respostas cognitivas (reconhecimento das emoções), fisiológicas
(BPM) e de rastreamento ocular. Para tanto, foram avaliados indivíduos
adultos, do sexo masculino, com TEA de alto funcionamento e controles com
idades e QI equivalentes.
Conforme hipotetizado, em comparação aos controles, os participantes
com TEA apresentaram desempenho mais baixo no reconhecimento de
emoções tanto complexas quanto básicas em faces. As respostas fisiológicas
(BPM), nos indivíduos deste grupo clínico, se mostraram mais elevadas desde
o repouso, indicando estado de alerta aumentado. Achados similares
reportando aumento de BPM nos quadros de TEA já são conhecidos (Goodwin,
2006; Wang, 2015; Hollocks, Howlin, Papadopoulos, Khondoker & Simonoff,
2014). Outros estudos, com medidas fisiológicas distintas, também observaram
o aumento das atividades autonômicas em indivíduos com TEA (Dijkhuis,
Gurbuz, Ziermans, Staal & Swaab, 2019; Jain, et al, 2019). Por exemplo, na
pesquisa desenvolvida por Mathersul, McDonald e Rushby (2013), indivíduos
de alto funcionamento foram submetidos a tarefas de reconhecimento de
emoções em faces, com medidas de condutância galvânica da pele para
verificação das respostas de alerta obtidas em repouso anteriormente à sua
realização. As respostas fisiológicas foram associadas a variações dos
sintomas do TEA. Níveis mais elevados de alerta foram acompanhados por um
maior número de acertos no reconhecimento, mas também por menor grau de
empatia cognitiva avaliada por escala de auto relato. Adicionalmente, níveis
aumentados de alerta em repouso foram encontrados apenas entre os
participantes com melhor desempenho na tarefa de reconhecimento emocional.
Portanto, possivelmente discrepâncias entre as respostas cognitivas e
fisiológicas no TEA sejam influenciadas pela intensidade dos sintomas.
Portanto, assim como descrito em relação à empatia, nossos resultados
parecem corroborar a presença de um desbalanço entre respostas cognitivas e
emocionais também no reconhecimento de emoções em face.
42
Segundo Dijkhuis e colaboradores (2019), o prejuízo cognitivo no

reconhecimento emocional observado no TEA seria devido predominantemente
à evitação ativa da interação social. Adicionalmente, os autores relacionaram a
dissociação entre respostas cognitivas e afetivas à gravidade dos sintomas. Em
um experimento envolvendo uma tarefa de identificação de emoções básicas
em vídeos, indivíduos com sintomas mais leves apresentaram maior
intensidade de resposta galvânica de pele e menos comportamento de esquiva
(desvio do olhar), enquanto naqueles com sintomas mais graves as respostas
fisiológicas foram menos intensas e o comportamento de esquiva foi mais
acentuado.
Um resultado relevante foi o aumento de BPM na realização de tarefas
de cognição social incluindo na fase de repouso, verificado exclusivamente no
grupo clínico. Apesar de não estarem expostos às tarefas emocionais na fase
de repouso, a interação com a pesquisadora e a expectativa de avaliação
constituem situações sociais. Tais observações sugerem que, mesmo não
identificando corretamente as emoções, indivíduos com TEA apresentem um
nível de alerta aumentado diante de situações sociais. Ou seja, uma maior
responsividade autonômica, associada às dificuldades de compreensão, faria
com que evitassem contextos sociais. Evidências nesse sentido também foram
relatadas por autores como Baron-Cohen (2011) e Mazza et al. (2014).
Segundo a hipótese do desbalanço empático de Smith (2009), uma
intensificação do estado de alerta seria devida ao contágio emocional, o que
não ocorreria em indivíduos neurotípicos.
Um aumento de BPM poderia ser associado à presença de sintomas de
ansiedade entre os participantes com TEA, uma vez que é bem conhecida a
alta comorbidade com transtorno de ansiedade neste diagnóstico (Steensel &
Heeman, 2017). Níveis mais elevados de ansiedade têm sido associados a
escores mais elevados de QI, possivelmente devido à maior consciência sobre
as próprias dificuldades e à maior demanda para adaptação social (Eussen et
al, 2003; Steensel & Heeman, 2017). Efetivamente, como nossa amostra se
trata de pessoas com TEA de alto funcionamento, 60% relatou sintomas de
ansiedade. A presença de ansiedade é atribuída a fatores neurobiológicos,
cognitivos (severidade dos sintomas, déficits em funções executivas e em
habilidades sociais), e ambientais, como exposição a bullying e a estresse
43
parental (Van steensel, Bögels, Magiati & Perrin, 2014). Embora ambos os
grupos tenham relatado oscilações de humor, uma redução de BPM foi
observada apenas entre os controles, e ao longo de toda a avaliação (repouso
e tarefas). Uma vez que aumento do BPM frequentemente acompanha
sintomas de ansiedade e depressão na população em geral (Carney et al,
2001; Nabi et al, 2011; Chalmers et al, 2016; Jain et al, 2019), assim como no
TEA (Patriquin et al, 2019), este achado contraditório possivelmente foi devido
ao pequeno número de participantes. Adicionalmente, a variabilidade da BPM
poderia estar associada à prática regular de exercícios físicos (Morseth et al,
2016), mas não houve uma distribuição equivalente entre os grupos e,
portanto, o efeito dessa variável não pode ser considerado. Alterações
sensoriais comuns no TEA como hipo ou hipersensibilidade a sons ou luzes
(Thye et al, 2018), também poderiam contribuir para o aumento das respostas
fisiológicas, mas nenhum dos participantes da nossa amostra tinha essas
queixas.
Contrariamente à segunda de nossas hipóteses, não houve diferenças
de reconhecimento entre emoções básicas e complexas no grupo TEA, apesar
de tratar-se de indivíduos de alto funcionamento. Achados semelhantes foram
descritos em estudos (Eack et al. 2015; Uljarevic & Hamilton 2013; Fridenson-
Hayo et al. 2016; Berggren, Engström & Bölte, 2016). Portanto, aparentemente
o QI, isoladamente, não favorece substancialmente o desenvolvimento de
estratégias para reconhecimento de emoções básicas. Em outras, maior
fragilidade para o desenvolvimento de estratégias de reconhecimento de
emoções estaria no âmbito da cognição social e não no desempenho
intelectual per se.
A escolaridade não foi uma variável que influenciou substancialmente o
desempenho dos grupos nas tarefas como um todo. Há muitas controvérsias
quanto ao papel do nível de escolaridade sobre o desenvolvimento de
processos de Cognição Social. Estudos com adultos não evidenciaram efeito
de escolaridade, ou mesmo QI, sobre o reconhecimento de emoções básicas
(Li et al, 2010; Castellia, 2010). Por outro lado, nível de escolaridade foi uma
variável associada a melhor desempenho em testes de falsa crença (Li et al,
2013). Funções cognitivas, como memória e atenção, podem estar
44
relacionadas às habilidades de atribuição de estado mental (Maylor, Moulson,

Muncer & Taylor, 2010, Li et al, 2013).
Em relação às diferenças de reconhecimento conforme as categorias de
emoção, um resultado interessante foi a dificuldade seletiva para medo, tanto
expressa em face quanto na prosódia em condição congruente, observada em
ambos os grupos. Essa seletividade de dificuldade de reconhecimento de
emoções não tem sido observada em outras condições clínicas, como no
TDAH (Bisch et al, 2016; Jusyte, Gulewitsch & Schönenberg, 2017). Ashwin,
Wheelwright & Baron-Cohen, (2006) sugerem que pessoas com TEA
reconhecem menos emoções de valência negativa do as de valência positiva.
No reconhecimento de emoções básicas, a emoção com a qual a expressão de
medo foi mais confundida foi a de surpresa. Dificuldades de reconhecimento
entre essas emoções podem ter sido devidas às diferenças sutis das
expressões faciais a elas associadas, uma vez que ambas se caracterizam por
levantamento da sobrancelha e abertura da boca (Ekman & Friesen 1993; Roy-
Charland, Perron, Beaudry & Eady, 2014; Chamberland, Roy-Charland, Perron
& Dickinson, 2016). Um baixo reconhecimento da categoria medo também foi
identificado no teste de prosódia, mas desta vez foi confundido
majoritariamente com tristeza. Edwards, Pattison, Jackson e Wales (2001)
observaram a dificuldade no reconhecimento tanto do medo quanto de tristeza
em prosódia, concluindo que estas duas emoções são as mais difíceis de
serem reconhecidas em vozes humanas.
No que concerne à investigação do perfil de rastreamento ocular com
base no eye tracker, dois achados principais podem ser destacados. Tanto
para emoções básicas quanto complexas, entre os participantes do grupo TEA
as áreas de maior fixação se afastaram do padrão triangular típico em que são
priorizadas as regiões dos olhos e boca (Mehoudar, Baker & Yovel, 2014).
Evidências indicam que a pouca preferência pela região dos olhos já pode ser
observada na infância (Rice et al, 2012; Klin & Jones, 2008; Seyedeh &
Ghaderi, 2019). Por exemplo, Rice e colaboradores (2012), observaram que,
quando expostas a vídeos curtos envolvendo situações sociais, crianças com
10 anos de idade em média observaram duas vezes menos a região dos olhos
dos atores (também crianças) e duas vezes mais a região da boca. Observou-
se ainda uma tendência a fixar o olhar por mais tempo nos estímulos não
45
sociais. No entanto, o padrão de fixação atípico é observado em pessoas com

TEA de todas as idades (Silva & Varanda, 2017; Yi et al, 2014; Wang et al,
2015).
No nosso estudo, o reconhecimento das emoções no grupo TEA foi
melhor quando expressas em prosódia do que em faces. Enquanto alguns
estudos relataram dificuldades para reconhecer emoções em prosódia em
crianças com TEA (Kuhl, 2005; Peppé, McCann, Gibbon, O`Hare & Rutherford,
2007; Wang, Lee, Sigman & Dapretto, 2006), outros sugerem que seja mais
fácil processar informações emocionais pela via auditiva do que visual nessa
população clínica (Rice et al. 2012). Portanto, novos estudos serão
necessários para esclarecer essas evidências controversas. Adicionalmente,
um baixo desempenho foi observado apenas quando na condição incongruente
da tarefa de prosódia. No estudo de Cicuti (2017), pesquisadora que
desenvolveu a tarefa, os participantes (igualmente adultos e com QI médio) por
ela investigados tiveram pior desempenho em comparação a controles em
todas as condições experimentais, tanto congruentes quanto incongruentes. No
cotidiano, uma dissociação entre semântica (conteúdo falado) e prosódia é
observada em ironias; compreensão de ironias é uma das dificuldades mais
presentes em pessoas com TEA (Zalla et al, 2014). O pior desempenho na
condição incongruente poderia assim ser justificado por déficits mais amplos de
Cognição Social, uma vez que, pela dificuldade para atribuir estados mentais,
pessoas com TEA se baseariam mais nas informações literais do que em
pistas comportamentais como expressões faciais e corporais, incluindo
prosódia (Klin, 2002; Rice et al. 2012).
6 CONCLUSÃO
47
6 CONCLUSÃO
Os indivíduos com TEA investigados nesse estudo apresentaram

dificuldades consideráveis para o reconhecimento de emoções em faces, tanto
básicas quanto complexas, o que pode estar associado a um perfil de
rastreamento ocular atípico. O achado referente a respostas fisiológicas
intensificadas associadas ao baixo desempenho no reconhecimento das
emoções parece estar em consonância com a hipótese de Smith (2009) relativa
à empatia. Dessa forma, um desequilíbrio entre respostas cognitivas e
fisiológicas estaria presente também no reconhecimento de emoções. Uma
dissociação entre marcadores comportamentais e fisiológicos pode ser útil para
processos diagnósticos e avaliação dos efeitos de intervenção terapêutica em
pessoas com TEA.
Dentre as limitações de nosso estudo que podem ser apontadas, inclui-
se o pequeno tamanho das amostras, bem como o fato de o recrutamento dos
participantes do grupo clínico ter se restringido a uma única fonte. Também não
se dividiu o grupo por gravidade de sintomas, apesar de serem todos TEA de
nível 1. Além disso, dados de sintomas de ansiedade/depressão foram obtidos
por meio de uma ficha de saúde preenchida pelos próprios participantes, não
tendo sido aplicadas escalas padronizadas para esse levantamento. No
entanto, o estudo inova ao enfocar participantes adultos de alto funcionamento,
o que tem sido pouco explorado em estudos prévios, e pela abrangência das
tarefas e medidas adotadas. Outros estudos são necessários para identificar
se, em indivíduos com TEA, pior reconhecimento de emoções em faces em
comparação a prosódia, bem como aumento de BPM, também estariam
presentes em outros contextos experimentais e ecológicos.
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
49
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152. doi:10.1016/j.ijdevneu.2004.05.001.
Anexo 1 – Aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa
1 /4
Anexo 2 - Termo de Consentimento Livre e Esclarecido
1.NOME DO PARTICIPANTE: ..................................................................................
DOCUMENTO DE IDENTIDADE Nº: .................................................... SEXO :

M F
DATA NASCIMENTO: ................./............../..................
ENDEREÇO: ................................................................................... Nº .........

APTO: .......
BAIRRO: ......................................................... CIDADE:

................................................
CEP:................................ TELEFONE: DDD (............)

...............................................
Você está sendo convidado como voluntário a participar da pesquisa

“Empatia em Adultos com Transtorno do Espectro do Autismo".
Este estudo será desenvolvido por pesquisadoras da Universidade
Federal de São Paulo. Temos por objetivo avaliar aspectos de empatia a partir
de medidas subjetivas e fisiológicas em adultos com Transtorno do Espectro do
Autismo (DSM-5), visando entender melhor como o adulto com TEA percebe e
entende a emoção de outras pessoas. Para isto, também é necessário um
grupo controle de adultos neurotípicos, ou seja, sem TEA.
Toda informação coletada nessa pesquisa será confidencial, e os

nomes dos participantes não serão informados quando os resultados desse
estudo forem publicados. Este estudo pode, às vezes, levar a um cansaço ou
desconforto pela novidade e extensão das tarefas, mas caso se sinta
desconfortável durante a participação, você poderá desistir em qualquer
momento do estudo, sem qualquer dano ou prejuízo.
2 /4
Caso você concorde em participar deste estudo, você responderá aos

seguintes instrumentos:
Duração de cerca de 2 horas:
 Escala Wechsler Abreviada de Inteligência (WASI) para adultos - É um
instrumento clínico, de aplicação individual, para avaliar a capacidade
intelectual;
 Escala Multidimensional de Reatividade Interpessoal (EMRI)- Escala
para avaliação da empatia através de três subescalas: Consideração
empática (sentir com o outro), tomada de perspectiva (reconhecer o
sentimento do outro) e angústia pessoal (aversão e evitação de
situações aflitivas). Esta escala é respondida pelo participante com o
intermédio do experimentador para garantir a compreensão da tarefa.
 Identificação de emoções em faces – Teste informatizado para avaliar a
capacidade de identificação de emoções básicas em fotografias faciais.
 Identificação de prosódia emocional – Teste informatizado para avaliar a
capacidade de identificação de prosódia emocional em áudios.
 Cambridge Mindreading Face-Voice Battery for Children (CAM-C) -
Subteste Face Task – Teste informatizado para avaliar a capacidade
de identificação de emoções complexas em vídeos.
As respostas fisiológicas serão medidas durante a aplicação dos testes

de identificação de emoções básicas e complexas para analisar se há
respostas automáticas independentes da identificação cognitiva das emoções.
Para isso, um sensor será afixado na ponta do dedo indicador e medirá a
frequência cardíaca que indica a resposta emocional. Este sensor não causará
nenhuma dor, porém, podem causar desconforto por estar afixado na pele.
As aplicações serão filmadas para posterior análise do comportamento
durante as atividades. A filmagem será utilizada apenas pela pesquisadora e
não será divulgada em nenhum outro meio.
Não há despesas, compensações ou benefícios financeiros diretos pela
participação, que deve ser livre e voluntária. É garantido o acesso aos
resultados da pesquisa, bem como os resultados individuais da bateria de
testes do adolescente para seus responsáveis. Lembrando que os dados
3 /4
confidenciais, bem como o acesso aos resultados individuais não serão

divulgados na pesquisa. O Sr. tem a garantia de que todos os dados obtidos a
seu respeito, assim como qualquer material coletado só serão utilizados neste
estudo.
Em qualquer etapa da pesquisa, vocês poderão ter acesso aos
responsáveis pelo estudo, Érica Garisto Rocha dos Santos, Ivanda de Souza
Silva Tudesco, Claudia Berlim de Mello e Orlando Francisco Amodeo Bueno,
que podem ser encontradas à Rua Napoleão de Barros, 925 – Vila
Clementino, no telefone (11) 99330-4605, ou através do e-mail
ericagrsantos@gmail.com. Se você tiver alguma consideração ou dúvida sobre
a ética da pesquisa, entre em contato com o Comitê de Ética em Pesquisa
(CEP), R. Professor Francisco de Castro, nº 55 – CEP 04020-050 - São Paulo,
telefone (11) 5571-1062, e-mail: CEP@unifesp.edu.br . O horário de
atendimento é das 9 as 13 h em dias de semana exceto quarta-feira.
Caso você concorde em participar, favor fazer uma rubrica em todas as

páginas deste termo, escrever seu nome e assinar as duas cópias deste
documento, sendo que uma cópia ficará comigo (pesquisador responsável) e a
outra com você.
Eu, _________________________________________, acredito ter sido
suficientemente esclarecido (a) a respeito das informações que li ou que foram
lidas para mim, descrevendo o estudo “Empatia em Adultos com Transtorno do
Espectro do Autismo". Eu tive oportunidade de avaliar as condições informadas
sobre a pesquisa para chegar à minha decisão de participar desse estudo.
Ficaram claros para mim quais são os propósitos do estudo, os procedimentos
a serem realizados, suas possibilidades de desconfortos, as garantias de
confidencialidade e de esclarecimentos permanentes. Ficou claro também que
a participação é isenta de despesas. Voluntariamente concordo em participar
deste estudo e entendo que poderei retirar o meu consentimento a qualquer
momento, antes ou durante o mesmo, sem penalidades ou prejuízo. Sendo
assim, ACEITO a participação na pesquisa.
Assinatura:.............................................................................................................
......
4 /4
Data:....................
Pesquisadora responsável: Eu, Érica Garisto Rocha dos Santos declaro que
obtive espontaneamente o aceite deste sujeito de pesquisa para realizar este
estudo.
Assinatura:.............................................................................................................
.....
Data: .....................
Este documento será elaborado em 2 (duas) vias. O (a) senhor (a) receberá
uma das vias originais e a outra será arquivada pelo pesquisador em seu
arquivo de pesquisa
Anexo 3 - Escala EMRI
Anexo 4 – Questionário de Saúde

Estudo Comparativo Cognição Fisiologia Reconhecimento Emoção Autismo

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Estudo Comparativo Cognição Fisiologia Reconhecimento Emoção Autismo

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ÉRICA GARISTO ROCHA DOS SANTOS

COMPARAÇÃO ENTRE RESPOSTAS COGNITIVAS E FISIOLÓGICAS

Dissertação apresentada à Universidade Federal de

COMPARAÇÃO ENTRE RESPOSTAS COGNITIVAS E FISIOLÓGICAS

Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de São Paulo. Escola Paulista de

Título em inglês: Comparison between Cognitive and Physiological Responses

1. Transtorno do Espectro Autista. 2. Cognição 3. Emoções 4. Empatia 5.

Chefe do Departamento: Prof. Dr. José Carlos Fernandes Galduróz

COMPARAÇÃO ENTRE RESPOSTAS COGNITIVAS E FISIOLÓGICAS

Profª. Drª. Maria Gabriela Menezes de Oliveira

Profª. Drª. Sueli Rizzutti

Prof. Dr. Thiago da Silva Gusmão Cardoso

Profª. Drª. Maria da Conceição do Rosário

Este trabalho é dedicado à memória do Professor Dr. Orlando Francisco Amodeo

Objetivo: O presente estudo investigou os aspectos relacionados a diferenças

Palavras chave: Transtorno do Espectro Autista, Cognição, Emoções, Empatia,

Sistema Nervoso Autônomo.

Objective: This study aims to investigate aspects related to differences

Keywords: Autistic Spectrum Disorder, Cognition, Emotions, Empathy,

Cognição Social (CS) diz respeito ao processo de decodificar informações

1.1 Principais componentes da Cognição Social: Teoria da Mente,

Já é bem conhecida a diferença entre emoções básicas, universalmente

A atribuição de estados mentais, ou capacidade de prever e

empatia é necessário que o sujeito se sinta tocado pelo afeto do outro e o

emocional do outro, ou seja, seria sinônimo de Teoria da Mente, enquanto a

1.2 Dissociação entre componentes afetivos e cognitivos e

Várias estruturas cerebrais estão envolvidas na CS, assim como suas

Fonte: Wikimedia Commons, the free media repository

Figura 1. Corte axial do cérebro destacando a Área

Outra estrutura cerebral que merece ser destacada no processamento

Fonte: Wikimedia Commons, the free media repositor

Figura 2. Corte sagital do cérebro destacando a

Evidências clínicas parecem corroborar a distinção entre processos

déficit de empatia cognitiva, preservando, porém, a empatia emocional

Fonte: Wikimedia Commons, the free media

Figura 3. Corte sagital do cérebro destacando a

Já pacientes com lesões no giro frontal inferior (Figura 4) apresentam

Fonte: Case courtesy of Association Professor Frank

Figura 4. Representação do córtex destacando a porção

Em estudo de revisão, Fan et al (2011) descrevem dados de

Fonte: Case courtesy of Association Professor

Figura 5. Representação do córtex insular

FONTE: Wikimedia Commons, the free

Figura 6. Corte sagital obtido através de

Em suma, apesar de alguns autores aceitarem a distinção entre uma

simultaneamente (Feshbach, 1987). Deste modo, indivíduos incapazes de

1.3 Desenvolvimento da Cognição Social

Preston & Waal (2002) propõem que o desenvolvimento (tanto

mais complexa, juntando-se às memórias de situações parecidas e criando

1.4 Distúrbios de Cognição Social: O Transtorno do Espectro do

A Cognição Social é fundamental na regulação da interação social. Um

brandos, as pessoas com TEA nível 1 têm dificuldades importantes em

outro, além de empobrecimento na imitação e atenção compartilhada

linguagem, porém algumas crianças chegam ao mesmo patamar sem a mesma

tecnologia de eye-tracking tem sido possível observar maior tempo de fixação

1.5 A hipótese do desequilibro empático no TEA

Uma hipótese sobre a etiologia do autismo fundamentada em processos

por dificuldades em processar cognitivamente informações sociais do que está

estímulo doloroso. Também não foram detectadas respostas neurofisiológicas,

Este estudo investigou diferenças entre reconhecimento de emoções

2.1 Objetivo Geral