PEER REVIEW, Vol.

5, Nº 6, 2023
DOI: 10.53660/341.prw814
ISSN: 1541-1389

Relação simbiótica de glomerosporos em gramíneas no Piauí

Symbiotic relation of glomerospores in grass in piauí

Francisco Marques Cardozo Júnior¹*, Pedro Victor da Silva Queiroz¹, Jyslaine Pereira da Silva¹,
Ednardo da Silva Santos¹, Sara Bianca Lima Santos¹, Vanessa Almeida de Sousa¹, Ítalo Franklin
dos Santos da Silva¹, Dinnara Layza Souza da Silva¹

RESUMO
O uso intensivo da terra tem efeitos negativos sobre a microbiota do solo e também sobre a produtividade
agrícola. Os fungos micorrízicos arbusculares são micro-organismos do filo Glomeromycota, que atuam na
absorção de água e nutrientes para as plantas. Através desta pesquisa, avaliamos a ecologia das espécies de
FMAs na formação de gramíneas forrageiras utilizadas em terras cultiváveis do Piauí. Foram avaliadas dez
áreas cultivadas diferentes tipos de gramíneas. Procedeu-se a extração dos glomerosporos presentes em
amostras de solo, identificação das espécies de FMAs e colonização radicular. As espécies de FMA
pertencentes ao Filo Glomeromycota, Classe Glomeromycetes recuperadas nos dez tratamentos foram
organizados em 4 Ordens (Diversisporales, Gigasporales, Glomerales, Archaeosporales), 5 Famílias
(Acaulosporaceae, Dentiscutataceae, Glomeraceae, Archeosporaceae, Ambisporaceae) e 5 gêneros:
Acaulospora, Ambispora, Archaeospora, Dentiscutata, Glomus. Com os resultados sobre a identificação
de micro-organismos edáficos específicos do Piaui, foi possível compreender a ecologia espécies indígenas
de fungo micorrízicos arbusculares (FMAs) característicos do Estado piauiense.

Palavras-chave: Micorrízas arbusculares; Micro-organismo do solo; Fungo simbiótico

ABSTRACT
Intensive land use has negative effects on soil microbiota and also on agricultural productivity. Arbuscular
mycorrhizal fungi are microorganisms of the phylum Glomeromycota, which act in the absorption of water
and nutrients, such as phosphorus, for plants. Through this research, we evaluated the ecology of AMF
species in the formation of forage grasses used in arable lands in Piauí. Ten cultivated areas of different
types of grasses were evaluated. The extraction of glomerospores present in soil samples was carried out,
identification of AMF species and root colonization. The AMF species belonging to the Phylum
Glomeromycota, Class Glomeromycetes recovered in the ten treatments were organized into 4 Orders
(Diversisporales, Gigasporales, Glomerales, Archaeosporales), 5 Families (Acaulosporaceae,
Dentiscutataceae, Glomeraceae, Archeosporaceae, Ambisporaceae) and 5 genera: Acaulospora,
Ambispora, Archaeospora, Dentiscutata, Glomus. With the results on the identification of edaphic
microorganisms specific to Piaui, it was possible to understand the ecology of indigenous species of
arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) characteristic of the State of Piaui.

Keywords: Arbuscular mycorrhizal; Soil microorganism; Symbiotic fung

Recebido: 15/03/2023 | Aceito: 17/04/2023 | Publicado: 24/04/2023

INTRODUÇÃO
Segundo Young, Crawford (2004) pode-se encontrar cerca de 25 Km de hifas
fúngicas, 104 nematóides, 104 protozoários, 10¹² bactérias, além de várias outras espécies
incontáveis, em apenas 1 grama de solo, e dependendo da composição dos ecossistemas,
haverá mais micro-organismos do que o total de seres humanos que já existiram,
considerando, contudo, que mesmo o solo estando repleto de vida, a porção da superfície
preenchida com micróbios edáficos (cerca de 10-6 % ), assemelha-se ao mesmo percentual
de área no planeta coberta pelos humanos.
Porém, a rica biodiversidade edáfica tem sido ameaçada pela perda dramática
causada pelo desflorestamento e degradação da camada superficial do solo, gerando
perdas crescentes nos habitats naturais destes micro-organismos, sendo necessário a
execução de programas de monitoramento para documentar novas tendências (STORCH
et al., 2023).
O uso intensivo da terra tem efeitos negativos sobre a microbiota do solo
(bactérias, fungos, protozoário, etc) e também sobre a produtividade agrícola, desde não
sejam executadas prática de conservação sustentável. Entretanto, a qualidade do solo,
quando alterada, pode requerer um tempo longo ou até mesmo ter sua capacidade de
restauração comprometida irreversivelmente (LAURINDO et al.,2021).
Dentre os grupos de micro-organismos do solo, existem os fungos micorrízicos
arbusculares (FMAs) pertencentes ao filo Glomeromycota, que podem atuar no combate
à patógenos e mitigação de elementos tóxicos, até a absorção de água e nutriente para as
plantas (LIU et al., 2021; WIJAYAWARDENE et al., 2020; WIJAYAWARDENE et al.,
2018). Uma corrente mais atual tem buscado por informações técnicas para investir na
produção de inoculantes que poderão ser utilizados por produtores agrícolas e pelo
mercado do agronegócio, reduzindo assim a dependência por insumos, fertilizantes e
adubos.
Para BASU et al. (2018) os dados adquiridos com experimentos que
compreendam o manejo agrícola e sua influência sobre os parâmetros microbianos podem
gerar informações para outras políticas de desenvolvimento estratégico para a agricultura
sustentável avançando assim para um futuro melhor. Entretanto, para fazer uso das
tecnologias micorrízicas para um futuro mais verde, sustentável e que busque gerar
retorno na qualidade de vida do pequeno produtor, precisamos ter uma compreensão clara
da contribuição da sua interação na rizosfera, na visão sistêmica da interação global nos

63
parâmetros agronômicos, nas propriedades dos solos e na produtividade das culturas
(HAO et al., 2021). No Estado do Piauí são poucos os trabalhos de identificação,
monitoramento e formação de cultura dos FMAs potencialmente úteis para produção
agrícola em curto, médio e longo prazo.
Ademais, estudos relacionados à ecologia de espécies de FMAs na formação de
gramíneas forrageiras utilizadas em terras cultiváveis do Piauí, possibilita compreender
sua influência sobre os parâmetros microbianos edáficos, gerando assim informações
essenciais para as ciências agrárias que necessitam de conhecimento que lhes ajudem no
desenvolvimento estratégico de manejo do solo na agricultura piauiense. Esta pesquisa
tem como objetivo diagnosticar espécies de FMAs e compreender a ecologia destes
fungos na formação de áreas implantadas com diferentes tipos de gramíneas forrageiras

UNIDADES AMOSTRAIS: COLETA E ANÁLISES

As coletas de solos foram realizadas em duas áreas: uma propriedade localizada
na Usina Santana S/A, região do “Grande Dirceu” em Teresina-PI (Figura 1) e de um
canteiro em área reservada localizada no Campus Clovis Moura da Uespi no bairro Dirceu
(PI) cultivado com gramíneas específicas, conforme croqui abaixo (Figura 2). Na
propriedade da Usina Santana coletou-se amostras de solos em área contendo seis
tratamentos: Capim Elefante ou Capim Roxo (Pennisetum purpureum Schum); Capim
Capiaçu é um clone do capim-elefante (BRS Capiaçu); Capim Andropogon (Andropogon
gayanus cv. Planaltina); Capim Braquiaria ou braquiarinha (Braquiária decumbens
cultivar Basilisk); Capim Mombaça (Panicum maximum cv. Mombaça); Cana de açúcar
(Saccharum officinarum L). Já na área do canteiro cultivado foram plantadas
isoladamente sementes de quatro diferentes gramíneas: Milho (Zea mays); Sorgo
(Sorghum bicolor L. Moench); Capim Massai (Panicum maximum CV. MASSAI); Capim
Tanzânia (P. maximum cv. Tanzânia). Em cada tratamento foram coletadas cinco
amostras de solo nos meses de setembro de 2021 e março de 2022, com a profundidade
de 0-20 cm, adotando os padrões agronômicos da camada de fertilidade e com
direcionamento em zig-zag. Após esta etapa, o solo foi ensacado, identificado quanto à
repetição de área e acondicionada em caixas térmicas para translado até o laboratório do
Núcleo de Pesquisa em Biotecnologia (NPBio) da UESPI, no laboratório de Ciências
Agrárias. No setor de estudo microbiológico, as amostras foram guardadas para início das
análises com brevidade em freezer com temperatura controlada de +4º C.

64
 Figura 1 – Fotos de áreas coletadas na Usina Santana (PI)

Fonte: Elaborado pelos autores (2021)

Figura 2 – Croqui do canteiro cultivado no Campus Clóvis Moura – Uespi, sendo: A

(capim Massai), B (capim Mombaça), C (capim Tanzânia), D (capim Elefante), E (milho) e F
(sorgo).

Fonte: Elaborado pelos autores (2022)

A metodologia para extração de glomerosporos do solo de fungos micoorízos

arbusculares em cada uma das áreas citadas acima foi de GERDEMANN; NICOLSON
(1963). Os glomerosporos após a fotodocumentação em microscopia foram identificados
como base sites específicos tais como http://invam.wvu.edu/ e
www.zor.zut.edu.pl/Glomeromycota/ e artigos especializados (Figura 3).

65
 Figura 3 – Fotos de Equipamentos de laboratório utilizados nas análises e prepara de
lâminas de microscopia

Fonte: Elaborado pelos autores (2021)

Por meio da literatura de JENKINS (1964), as raízes da rizosfera das plantas foram
separadas, lavadas e clarificadas. Logo após, utilizando o azul de tripan, as mesmas foram
coradas para avaliação conforme PHILLIPS; HAYMAN (1970). A taxa de colonização
radicular foi avaliada pelo método em lâmina, com 10 segmentos de raízes por lâmina em
microscópio ótico com aumento de 40 vezes. Os segmentos que apresentaram vesículas,
arbúsculos ou hifas características, por vezes ligadas a glomerosporos, foram
considerados colonizados e os resultados expressos em porcentagem do sistema radicular.
Por fim, os dados microbiológicos foram submetidos à análise de variância (ANOVA),
as médias comparadas pelo teste Tukey a 5% de significância, utilizando o software IBM
SPSS 21.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
O número de glomerosporos totais de FMA não diferiu significativamente entre
os ambientes estudados pelo Tukey a 5% (Quadro 01). Entretanto, nas áreas implantadas
com capim Açú (BRS Capiaçu) e Tanzânia (P. maximum cv. Tanzânia) foram
quantificados 12 e 10 glomerosporos, respectivamente, representando as médias
superiores de abundância de glomerosporos em relação às demais áreas avaliadas. Já nos
tratamentos cultivados com Cana-de-açúcar (Saccharum officinarum L), Mombaça
(Panicum maximum cv. Mombaça) e Capim Elefante ou Capim Roxo (Pennisetum
purpureum Schum), os valores variaram entre 2 e 3 glomerosporos, representando o
menor número. A variabilidade do número de glomerosporos tende a diminuir no período
seco, o que poderia explicar esses resultados considerando que nos tratamentos contendo
capim Elefante, Mombaça e cana de açúcar foram coletados na época mais seca do ano,

66
diferentemente do Capim Acú e Tanzãnia que foram coletados no mês de março (época
chuvosa). Porém, os valores muito reduzidos de glomerosporos nas áreas estudadas são
indicativos direta ou indiretamente de perda qualitativa nas condições ecológicas dos
ecossistemas implantados com gramíneas ou relacionados à fisiologia específica dos
FMAs encontrados nestas regiões, como também às características físicas do solo (LEE
et al., 2021).

Quadro 1 – Número de glomerosporos, percentual de Colonização radicular, pH e

densidade de partículas do solo em áreas avaliadas na profundidade de 0 – 20 cm. Letras iguais
na coluna não diferem estatisticamente pelo Tukey a 5% para os atributos glomerosporos e
colonização.

Áreas Glomerosporos* Colonização pH Densidade

(nº/50 g de solo) (%) (Partículas)
Açú
(BRS Capiaçu) 12 a 49 BC 8,4 1,44
Andropógon
(Andropogon gayanus) 8a 51 BC 6,6 1,52
Braquiária
(Braquiária decumbens) 8a 79 A 7,9 1,50
Cana-de-açúcar
(Saccharum officinarum L) 2a 09 D 6,0 1,57
Milho
(Zea mays) 7a 72 A 5,7 1,41
Mombaça
(Panicum maximum. Mombaça) 3a 54 BC 6,8 1,60
Capim Elefante ou Roxo
(Pennisetum purpureum Schum) 2a 68 AB 6,8 1,41
Tanzânia 6,3
(P. maximum cv. Tanzânia) 10 a 60 AB 1,54
Massai 6,5
(Panicum maximum cv. Massai) 5a 47 BC 1,34
Sorgo Isolado
(Sorghum bicolor) 6a 75 A 7,0 1,5
Fonte: Elaborado pelos autores (2021)

Acredita-se que a constância desta situação aqui identificada nestes ecossistemas

antropizados, poderão continuar influenciando negativamente a instabilidade da
esporulação, pois o monocultivo de gramíneas já é uma condição que proporciona o
contato com poucos hospedeiros mutualísticos por parte dos FMAs. Destaca-se também
à ausência de adubação de manutenção da fertilidade do solo nas áreas estudadas, sendo
que a tal fato pode ter impacto direto na depreciação química do solo, o que impede a
sobrevivência de FMAs que já possuam reduzida capacidade genética de esporulação sob
condições ambientais precárias.

67
 Os maiores valores para o potencial de infectividade nos FMAs no sistema
radicular foi detectado em raízes de plantas de Braquiária decumbens cultivar Basilisk,
colonizando 79%, Sorgo (Sorghum bicolor L. Moench), colonizando 75% e Milho (Zea
mays), colonizando 72% (Quadro 01). Já as raízes de Cana-de-açúcar (Saccharum
officinarum L) tiveram cerca de 9% de colonização, sendo considerado o menor valor
para este parâmetro dentre todos os demais tratamentos estudados.
A capacidade dos FMAs em realizarem simbiose mutualística com as raízes das
plantas está fortemente correlacionada com mudanças na temperatura, umidade e pH do
solo, disponibilidade de nutrientes tais como nitrogênio e fósforo presente no solo, além
da luminosidade do ambiente, tipo de planta e grau de dependência desta para com o
fungo, seja de forma isolada ou em combinação com estes fatores abióticos e bióticos
(LIU et al., 2023).
Nota-se que o percentual elevado de colonização destes fungos com as raízes de
gramíneas cultivadas sob as condições climáticas específicas e os tipos de solos do Estado
do Piauí indicam, de forma substancial, que estes micro-organismos, possuem
considerável potencial de colonização por hifas, inclusive em elevadas condições de
temperaturas e luminosidade marcantes na região.
As espécies de FMA pertencentes ao Filo Glomeromycota, Classe
Glomeromycetes recuperadas nos dez tratamentos foram organizados em 4 Ordens
(Diversisporales, Gigasporales, Glomerales, Archaeosporales), 5 Famílias
(Acaulosporaceae, Dentiscutataceae, Glomeraceae, Archeosporaceae, Ambisporaceae)
e 5 gêneros: Acaulospora, Ambispora, Archaeospora, Dentiscutata, Glomus. Detectou-
se a maior riqueza de FMA nas áreas de Andropogon e Mombaça, ambas contendo 4
espécies distintas. Um total de 28 espécies de FMA foram registradas nas diferentes
fitofisionomias, das quais 11 pertenceram ao gênero Glomus e 11 ao gênero Acaulospora
(Quadro 2).
Os gêneros Acaulospora e Glomus foram encontrados em maior destaque,
enquanto os gêneros Archeospora e Dentiscutata foram representados por apenas uma
espécie cada. O tratamento cultivado com Sorgo apresentou a menor riqueza possuindo
apenas uma espécie identificada. Nenhuma das áreas estudadas caracterizam
fitofisionomias com diversidade de plantas, considerando que todas são de monocultivo
humano, o que explica existir um provável declínio de micorrizas arbusculares nestes
locais.

68
 Além disso, tipos de manejo podem favorecer ou prejudicar o desenvolvimento
da atividade destes fungos em diferentes agroecossistemas, o que traria um impacto sobre
o potencial biotecnológico dos FMAs, na sustentabilidade da produção e na ecologia da
simbiose mutualística destes micro-organismos com as raízes das plantas em ambientes
agrícolas (BIZOS et al., 2020; PALLA et al., 2020; DE SOUZA PEREIRA; GIONGO;
DE AGUIAR LIMA, 2021).

Quadro 2 – Espécies de fungos micorrízicos arbusculares identificadas.

Áreas Gêneros/Espécies
Acaulosp. Ambisp. Archaeosp. Dentiscut. Glomus
Açú Ac. bireticulata
Ac. foveata - - - -
Ac. excavata
Andropógon Gl. constrictum
Gl. fasciculatum
- - - Gl. macrocarpum
Gl. macrocarpum
Braquiária Ac. mellea - - Gl. australe
Ac. trappei
Cana - Ac. mellea Gl. aurantium
açúcar - - - Gl. versiforme
Milho Ac. mellea - Arch. trappei -
Mombaça Ac. mellea Amb. Apendicula Gl. trimurales
Amb. gerdemannii - -
Elefante Ac. mellea
Amb. gerdemannii - -
Tanzânia Ac. koskei
Ac. morrowiae Amb. gerdemannii - -
Massai - - Gl. badium
Gl. intraradices
- - Gl macrocarpum
Sorgo Dent.
- - - Biornata -

Fonte: Elaborado pelos autores (2021)

As espécies de FMAs identificadas foram: Acaulospora bireticulata F.M.

Rothwell & Trappe 1979; Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker; Acaulospora
foveata Trappe & Janos 1982; Acaulospora koskei Błaszk. 1995; Acaulospora mellea
Spain & N.C. Schenck 1984; Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck 1984;
Acaulospora trappei R.N. Ames & Linderman 1976; Ambispora appendicula (Spain,
Sieverd. & N.C. Schenck) C. Walker 2008; Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A.

69
Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüßler 2007; Archaeospora trappei (R.N.
Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker 2001; Dentiscutata biornata (Spain,
Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. Souza & Oehl 2009; Glomus aurantium Błaszk.,
Blanke, Renker & Buscot 2004; Glomus australe (Berk.) S.M. Berch 1983; Glomus
badium Oehl, D. Redecker & Sieverd. 2005; Glomus constrictum Trappe 1977; Glomus
fasciculatum (Thaxt.) Gerd. & Trappe 1974; Glomus intraradices N.C. Schenck & G.S.
Sm. 1982; Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. 1844; Glomus microcarpum Tul. & C.
Tul. 1844; Glomus trimurales Koske & Halvorson 1990; Glomus versiforme (P. Karst.)
S.M. Berch 1983.
Verificou-se que as espécies Acaulospora bireticulata, Ac. foveata e Ac. excavata
foram encontradas em pH 8,4. As espécies Glomus constrictum, Gl. fasciculatum, Gl.
macrocarpum e Gl. microcarpum em pH 6,6. As espécies Acaulospora trappei e Gl.
australe em pH 7,9. As espécies Glomus aurantium e Gl. versiforme em pH 6. As espécies
Ambispora Apendicula, Amb. gerdemannii e Gl. trimurales em pH 6,8. As espécies
Acaulospora koskei e Ac. morrowiae em pH 6,3.
As espécies Gl. badiu, Gl. intraradices em pH 6,5. A espécie Dentiscutata
biornata em pH 7. A espécie Acaulospora mellea foi encontrada em pH que variou entre
5,7 e 7,9. De acordo com SIQUEIRA et al. (1989) as espécies do
gênero Acaulospora descritas em solos cujo pH é menor que 6,5, sendo que as espécies
de Gigaspora são mais frequentes em solos com pH abaixo de 6,5.
De maneira geral, a elevação da riqueza precisa ser compreendida observando a
interação de muitos fatores tais como o regime hídrico predominante na região, a variação
da umidade, os tipos de FMAs, tipo de manejo do solo no sistema agrícola, o período de
amostragem do solo, idade dos glomerosporos coletados em campo natural, sinais de
parasitismo e diversidade de micróbios do solo que potencialmente podem estar
influenciando esporulação, a textura e pH, a presença de metais pesados, pragas
(ZHANG et al., 2019).
Porém, a presença de uma riqueza específica observada e identificada neste estudo
sugere que ecossistemas do Estado piauiense destinadas ao cultivo de gramíneas e
pastagens constitui importante fonte de biodiversidade de FMA nos sistemas tropicais,
inclusive, sendo possível pressupor que novas espécies para a ciência em solos do bioma
Meio Norte podem ser identificadas (Figura 4).

70
 Figura 4 – Fotodocumentação de Espécies de FMAS encontradas nas áreas cultivadas
com Gramíneas, na profundidade de 0 – 20 cm, onde A – A. bireticulata; B – A. excavata; C –
A. foveata; D – Gl. constrictum; E – Gl. fasciculatum; F – Gl. macrocarpum; G – Gl.
microcarpum; H - Acaulospora mellea; I - Acaulospora trappei; J – Gl. australe; L - Glomus
aurantium; M – Gl. versiforme; N – Amb. appendicula; O - Ambispora gerdemannii; P – A.
morrowiae.

Fonte: Elaborado pelos autores (2021)

Outrora, GUADARRAMA; ÁLVAREZ-SÁNCHEZ (1999) destacam a

importância de se atentar para o potencial de colonização que os tipos de FMAs podem
ter na interação com a planta hospedeira os possíveis benefícios proporcionados por eles,
mesmo diante de uma baixa condição de abundância microbiológica. Muitas estruturas
pertencentes ao FMAs tais como vesículas, hifas, glomerosporos intrarradiculares e

71
arbúsculos que comprovam a simbiose mutualística entre o fungo e a planta foram
fotodocumentadas nesta pesquisa (Figura 5).

Figura 5 – Estruturas características de FMAS encontradas nas raízes das

gramíneas nas áreas cultivadas, na profundidade de 0 – 20 cm. A – Esporo em
simbiose. B – Vesícula com hifa. C – Arbúsculo. D – Vesículas internas.

Fonte: Elaborado pelos autores (2021)

Nesta relação simbiótica entre estes tipos de fungos e as plantas hospedeiras, as

culturas fornecem lipídios e/ou açúcares aos FMAs para suas necessidades metabólicas e
estes retribuem disponibilizando macro e micronutrientes que auxiliam na melhor
produção, crescimento e rendimento do vegetal sob condições ambientais de estresse,
ocorrendo assim uma modulam no efeito fúngico e seus hospedeiros associados
(JIANG et al., 2020; JAYNE, QUIGLEY, 2014).

CONSIDERAÇÕES FINAIS
Áreas cultivadas com gramíneas em solos do Piauí constituem fonte importante
de biodiversidade de fungos micorrízicos arbusculares, pois foi possível identificar uma
composição taxonômica diversa em nível de ordem, famílias, gêneros e espécies de
comunidades destes micro-organismos essenciais para a saúde edáfica. Nota-se que o
cultivo isolado (monocultivo) podem influenciar a esporulação e a caracterização da real
riqueza específica e abundância de novas espécies de FMAs detectadas em diferentes
áreas com gramíneas. Ademais o conjunto de dados, informações e conhecimentos
gerados pela aplicação desta Pesquisa é fundamental para a interação entre diversas áreas
multidisciplinares tais como: Agronomia, Biologia, Zootecnia, Biotecnologia,

72
Agricultura Familiar, Agronegócio, considerando que a funcionalidade do solo,
implementadas com promissoras práticas de gestão sustentáveis, contribuem para
proteger e promover a biodiversidade dos FMAs na agricultura ecológica e na segurança
alimentar, assim como na produção animal, conservação da qualidade dos pastos e de
áreas destinadas ao pastejo no Estado do Piauí. Agradecemos à Fundação de Amparo à
Pesquisa no Estado do Piauí (FAPEPI) pelo apoio financeiro e estímulo à iniciação
científica dos estudantes do Curso de Graduação da Universidade Pública por meio da
bolsa PIBC. À Universidade Estadual do Piauí (UESPI) pelo apoio institucional e
disponibilidade de laboratório para as análises de identificação de FMAs.

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