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Ciência dos Insetos (2005) 12, 25J30 Biologia da mosca-branca da batata-doce Bemisia tabaci 25

Desenvolvimento e reprodução de Bemisia tabaci (Homo-


ptera: Aleyrodidae) em três espécies de feijão
PETER D. MUSA e SHUN-XIANG REN Departamento de
Entomologia, Faculdade de Recursos Naturais e Meio Ambiente, Universidade Agrícola do Sul da China, Guangzhou,
China

Resumo O desenvolvimento, sobrevivência e reprodução do biótipo B de Bemisia tabaci em


três espécies de feijão foram estudados no 261 em laboratório. Os períodos de desenvolvimento
do ovo ao adulto variaram de 27,80 dias no feijão a 18,20 dias na soja. A sobrevivência do ovo
ao adulto na soja, feijão-caupi e feijão foi de 77,14, 70,14 e 64,28%, respectivamente. A
longevidade média das fêmeas adultas variou de 12,30 dias na soja a 9,80 dias no feijão, e a
oviposição de B. tabaci variou de 160,85 ovos na soja a 98,00 ovos no feijão. Os parâmetros da
tabela de vida foram calculados como atributos biológicos para populações de Bemisia tabaci
alimentadas com três espécies de feijão. Os resultados indicaram que a taxa intrínseca de
aumento (rm), a taxa finita de aumento () e a taxa reprodutiva líquida (R0) foram elevadas para
populações alimentadas com soja, com valores de 0,1857, 1,2041 e 82,1576, respectivamente.
Os valores correspondentes foram menores para populações alimentadas com feijão, com
valores de 0,1097, 1,1159 e 31,2661, respectivamente. Os valores paramétricos do feijão-caupi
foram intermediários entre a soja e o feijão-caupi, mas não foram observadas diferenças
significativas para os valores de rm da soja e do feijão-caupi. Evidências experimentais em
nossa investigação indicaram que Bemisia tabaci é melhor adaptada e mostra a maior preferência
pela soja das três espécies de feijão testadas neste estudo.

Palavras-chave Bemisia tabaci, desenvolvimento, reprodução, espécie de


feijão DOI 10.1111/j.1744-7917.2005.00004.x

Introdução eliminando bugs e bruchids de armazenamento. Entre eles, observou-


se que as moscas brancas têm efeitos devastadores no rendimento das
As leguminosas de grão, como o feijão nhemba, o feijão-de-jardim e a colheitas.
soja, para citar apenas alguns, são amplamente cultivadas nos trópicos A mosca branca da batata-doce Bemisia tabaci é uma praga
e subtrópicos do mundo como fonte suplementar de proteína na dieta cosmopolita com distribuição mundial em diferentes zonas climáticas
humana básica e são consideradas como desempenhando um papel que vão do tropical ao temperado, em diversos ecossistemas. O alto
importante na nutrição humana. O seu cultivo é, portanto, alvo de muita potencial reprodutivo, o pequeno tamanho e a alta capacidade de
consideração em comparação com outras culturas hortícolas e cereais. dispersão desta espécie são responsáveis pelo seu status de praga em
No entanto, um dos constrangimentos mais importantes no rendimento todo o mundo. Embora tenham sido descritas 40 espécies de Bemisia ,
de grãos de leguminosas é a forte pressão biótica de pragas de insectos, apenas três espécies são importantes como pragas em sistemas de
incluindo pulgões, moscas brancas, tripes de botões de leguminosas, cultivo anual, e apenas algumas espécies causam regularmente danos
brocas de leguminosas, sugadores de vagens. em ecossistemas perenes; duas espécies, entretanto, são de suma
importância (Byrne et al., 1990). Bemisia tabaci é uma praga significativa
e considerada uma grande ameaça para muitos produtores agrícolas
Correspondência: Shunxiang Ren, Departamento de Entomologia, em virtude dos danos causados.
Faculdade de Recursos Naturais e Meio Ambiente, Universidade
Agrícola do Sul da China, Guangzhou 510642, China. Tel: +86 20 8528
2252; fax: +86 20 8528 0292; e-mail: rensxcn@yahoo.com. Os danos são causados pela alimentação da seiva do floema, o que
cn pode resultar no crescimento atrofiado das plantas e na redução

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rendimentos, pode levar à indução de distúrbios fisiológicos nas plantas, pano para verificar a emergência dos adultos e determinar a proporção
como a folha prateada da abóbora e o amadurecimento irregular dos sexual.

tomates, e à transmissão de geminivírus a uma ampla gama de hortaliças


e culturas agrícolas em várias zonas climáticas. Longevidade e fecundidade adulta feminina

A selecção de modelos demográficos simples, tais como tabelas de Os adultos de mosca-branca recém-emergidos das populações da
vida com conteúdo biológico claro, é um passo importante para uma coorte foram separados de acordo com o sexo. Cada fêmea de mosca-
melhor compreensão da biologia e da dinâmica populacional das pragas branca foi confinada em uma microgaiola, presa na parte inferior da folha
de insectos; conhecimento que pode ser usado posteriormente como e mantida em uma gaiola de bioensaio (n=30). As gaiolas de bioensaio
uma ferramenta na concepção de estratégias de manejo de pragas. foram então mantidas nas mesmas condições experimentais descritas
Isto deve envolver uma compreensão profunda dos atributos biológicos acima. O número diário de ovos ovipostos e o tempo de vida das fêmeas
desta praga com referência ao desenvolvimento e reprodução nas suas adultas foram registrados para calcular sua fecundidade e longevidade,
plantas hospedeiras. Esta pesquisa foi, portanto, projetada para investigar respectivamente. Como precaução para anular a influência da secreção
o desenvolvimento e a reprodução de B. tabaci alimentada com três da melada na oviposição dos ovos, os materiais de teste foram substituídos
espécies de feijão, a fim de compreender seus atributos biológicos e a cada dois dias.
potencialmente formar uma base para estratégias sólidas de manejo de
pragas.
Tábua de vida e parâmetros demográficos

Materiais e métodos As tábuas de vida foram calculadas a partir dos ovos da coorte de
acordo com o método de Andrewartha e Birch (1954). A probabilidade de
Insetos e plantas hospedeiras sobreviver desde o nascimento (ovos da coorte) até a idade x (lx) para
cada estágio imaturo também foi calculada. A taxa intrínseca de aumento
A mosca-branca da batata-doce B. tabaci (Gennadius) foi criada em populacional (rm) foi calculada da seguinte forma:
plantas de pepino em casa de vegetação, que serviu como colônia-
estoque. A quarta geração desta colónia foi utilizada para infestar os
materiais de teste. T = ÿxlxmx / ÿlxmx ,
Três variedades de feijão, nomeadamente soja (Glycine max), feijão R0 = ÿlxmx ,
de jardim (Phaseolus vulgaris) e feijão-caupi (Vigna unguiculata) da rm = ln R0 / T ,
família Leguminosaeae, foram utilizadas neste estudo. As sementes
viáveis foram colocadas em placas de Petri embebidas em água e onde lx é a sobrevivência no momento correspondente; mx é o número
cobertas com algodão para facilitar a brotação. As sementes germinadas de ovos de fêmeas postos de acordo com a proporção de sexos postos
foram colocadas em recipientes plásticos com solo esterilizado bem por fêmea por dia; R0 é a taxa reprodutiva líquida definida pelo número
adubado e posteriormente confinadas em gaiolas de bioensaio (60 cm60 médio de descendentes femininos produzidos por uma única fêmea
cm60 cm) onde cresceram até o estádio de três folhas. durante sua vida média. = exp (rm) é definido
ÿ como a taxa finita de aumento.
GT= lnR0 / rm é o tempo de geração definido como o período médio
Desenvolvimento e sobrevivência decorrido entre o nascimento dos pais e o nascimento dos descendentes.

Cinquenta adultos de mosca branca não sexados da colônia estoque DT= ln2/rm é o tempo de duplicação definido como o tempo necessário
foram utilizados para infestar os materiais de teste durante 24 horas para para a população duplicar o seu tamanho.
a oviposição dos ovos. Os adultos de mosca-branca foram removidos 24
horas depois. Os ovos recém-postos foram contados e servidos como Análise de dados
coortes em cada uma das variedades de feijão. As três espécies de
feijoeiro foram então colocadas na câmara de crescimento sob condições O tempo de desenvolvimento e a sobrevivência dos ovos em cada
experimentais de controle de 26 1, umidade relativa de 70%10% e estágio ninfal foram calculados. A longevidade e a fecundidade dos
fotoperíodo artificial de 14 : 10 (L : D) h, respectivamente, para determinar adultos foram analisadas entre os tratamentos da variedade de feijão.
o desenvolvimento e sobrevivência das ninfas. O número de ovos Regressões não lineares de longevidade e fecundidade foram realizadas
eclodidos e de ninfas foi contado e registrado diariamente ao microscópio. utilizando o software SAS (SAS Institute 1988).
As folhas contendo pupas foram colocadas em placas de Petri e o topo Todos os parâmetros foram analisados entre tratamentos de variedades
foi forrado com náilon. de feijão utilizando o procedimento de modelo linear generalizado (GLM)
do SAS; as médias foram separadas pelos múltiplos de Duncan

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teste de faixa após um teste F significativo em P = 0,05 (SAS Longevidade e fecundidade de B. tabaci
Instituto 1988).
A longevidade das fêmeas adultas variou entre os três hospedeiros
espécies de plantas (Tabela 3). A maior longevidade feminina foi
Resultados para populações alimentadas com soja, com valor de 12,30
0,35 dias. O menor período foi registrado para populações cultivadas com
Tempo de desenvolvimento de B. tabaci feijão, com valor de 9.800,39
dias, enquanto o valor para o feijão nhemba foi de 11,70 0,20
O período de incubação mais longo ocorreu no feijão, dias.
com valor médio de 5,25 0,41 dias. Não havia A fecundidade variou entre as espécies hospedeiras, com alta
diferenças significativas no período de incubação nos três fecundidades mais observadas em plantas hospedeiras de soja (160,85
diferentes plantas hospedeiras de acordo com ANOVA. A média 19,04 ovos). A menor fecundidade foi observada em populações criadas
o tempo de desenvolvimento (eggJadult) foi mais curto para a coorte com feijão (98,00 13,02 ovos)
criado com soja (18,20 0,40 dias), e o mais longo (Tabela 3). A separação das médias no nível de significância de 0,05 pelo
período foi registrado em cultivos com feijão, (27,80 teste de faixa múltipla de Duncans (DMRT) não
0,85 dias). O primeiro e o segundo ínstares ninfais se alimentaram indicam quaisquer diferenças significativas na longevidade de
a soja teve a menor duração de desenvolvimento com um fêmeas adultas criadas nas três espécies hospedeiras. No entanto, um
valor de 2,50 dias (Tabela 1). Tempo de desenvolvimento para o diferença significativa na fecundidade foi observada entre
ínstares imaturos alimentados com feijão de jardim foi o mais longo do feijão de jardim e soja, e feijão nhemba e jardim
três plantas hospedeiras. O tempo de desenvolvimento das pupas em feijões.
feijão de jardim era significativamente diferente daqueles alimentados com A Figura 1 ilustrou a fecundidade e sobrevivência de B.
soja e feijão-caupi (Tabela 1). tabaci criado com soja. Não houve período de pré-oviposição
observado; a oviposição começou 24 horas após o adulto
Sobrevivência de B. tabaci emergência, oscilou entre o quarto e o nono dia
e diminuiu acentuadamente no décimo dia. A sobrevivência foi
As taxas de sobrevivência para o ovo e os estágios ninfais alto e bastante constante até o décimo dia, depois diminuiu
foram superiores aos da pupa nas três espécies hospedeiras bruscamente.

(Mesa 2). Os ovos de B. tabaci criados em soja tiveram a Quando B. tabaci foi criado com feijão. Nenhum período de pré-posição
maior taxa de sobrevivência em comparação com aqueles alimentados com feijão nhemba foi observado. A oviposição foi maior em
e feijão nos dois períodos. Os resultados mostram que o segundo, terceiro e quarto dias após a emergência dos adultos,
95,97% dos ovos depositados na planta hospedeira da soja seguido por uma queda acentuada e flutuações no nono
sobreviveu e se transformou nos primeiros ínstares. A porcentagem de e décimo primeiro dias.
sobrevivência dos ovos ovipostos no feijão-nhemba e no feijão-caupi foi Todas as fêmeas de moscas brancas adultas utilizadas na investigação
de 91,36% e 88,85%, respectivamente. O sobreviveu até o quinto dia, então uma diminuição na sobrevivência
taxas de sobrevivência para os estágios ninfais nas três plantas hospedeiras foi observado que ocorreu nos dias subsequentes (fig. 2).
são bastante elevados. As taxas de sobrevivência ovo-adulto para B. tabaci A fecundidade e sobrevivência de B. tabaci criado em
criados com soja, feijão nhemba e feijão verde apresentaram feijão nhemba foi mostrado na Fig. 3. A maior taxa de oviposição
diferença significativa no nível 0,05, com valores de foi observado no quinto dia. A sobrevivência da mulher
77,14%, 70,04% e 64,08%, respectivamente. adultos foi bastante constante do primeiro ao nono dia,

Tabela 1 Tempo de desenvolvimento de B. tabaci em três plantas hospedeiras.

Tempo de desenvolvimento (dias) (média SE)


Planta hospedeira

Ovo 1º estágio 2º estágio 3º estágio 4º estágio Pupa OvoJAdulto


Soja 4,00 a 2,50 por 2,50 por 2,75 a 2,75 a 3,75 a 18h20
( 0,48) ( 0,48) ( 0,40) ( 0,40) ( 0,35) ( 0,25) (0,40)
Feijão frade 4,50 a 3,50 a 2,75 a 4,50 a 3,00 a 4,50 a 22,70h
( 0,64) ( 0,64) ( 0,70) ( 0,28) ( 0,62) ( 0,28) (0,62)
Feijão de jardim 5,25 a 3,30 a 4,00 a 4,00 a 4,50 a 6,75b 27,80b
( 0,41) ( 0,40) ( 0,47)
(0,28) (0,64) (0,64) (0,85)
As médias na coluna com a mesma letra não são significativamente diferentes no nível 0,05 (teste de faixa múltipla de Duncans).

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Tabela 2 Sobrevivência de B. tabaci em três plantas hospedeiras.

Taxas de sobrevivência (% SE)


Planta hospedeira
Ovo 1º estágio 2º estágio 3º estágio 4º ínstar Pupa OvoJAdulto
Soja 95,97 a 94,05 a 95,62 a 96,95 a 93,29 ab 98,39 a 77,14a
( 3,58) (3,08) ( 4,39) ( 4,21) (4,35) (4,01) (2.18)
Feijão frade 91,36 ab 97,30h 99,25 a 91,29b 89,16 b 97,67 a 70,04b
( 3,39) ( 3,37) 88,85 (4,03)
b 89,13 b ( 2,28) ( 2,15) ( 4,02) (3,21) ( 2,29) (3,37)
Feijão de jardim 94,99 a 94,08ab 97,39 a 93,25 b 64,08c
(2,78) ( 3,07) (3.09) ( 3,31) (2.29)
As médias em uma coluna com a mesma letra não são significativamente diferentes no nível 0,05 (teste de faixa múltipla de Duncans).

com 100% de sobrevivência dos adultos, depois diminuiu acentuadamente no


no décimo dia.
A análise de regressão indicou que a fecundidade de B.
tabaci foi independente da idade. Os padrões de fecundidade
observados ao longo da vida das moscas brancas foram melhor
descritos por regressão polinomial e formaram um padrão distorcido à
esquerda. Análise unidirecional do número de ovos
depositados de acordo com a espécie hospedeira mostraram resultados significativos
diferenças (F = 24,77, df = 2, P < 0,001).

Parâmetros demográficos da tabela de vida


Figura 1 Fecundidade e sobrevivência de B. tabaci em soja.

Os parâmetros demográficos calculados para os três


espécies de plantas hospedeiras de acordo com Birch (1948) mostraram
variações entre eles. A taxa reprodutiva líquida (R0 ) de B.
tabaci cultivados com soja, feijão-caupi e feijão-de-jardim foram
82,16, 48,58 e 31,26, respectivamente. As taxas intrínsecas de
aumento ( valores rm) para soja, feijão nhemba e horta
feijão foram 0,1857, 0,1547 e 0,1097, respectivamente.
Além disso, uma diferença significativa nos valores de rm entre
coortes também foi observada (P < 0,05). A população
criados com feijão de jardim tiveram um valor significativamente menor
(0,1097) do que a população cultivada com soja e
feijão-nhemba (0,1857 e 0,1547, respectivamente). A duplicação
Fig. 2 Curvas de fecundidade e sobrevivência de B. tabaci criados em
vezes (DT) para soja, feijão-caupi e feijão-de-jardim foram
feijão de jardim.
3,7326, 4,4816 e 6,3187 dias, respectivamente (Tabela 4).
A taxa finita de aumento () foi maior para a soja
e o menor para o feijão, com valores de 1,2041 e 1.

Tabela 3 Longevidade e fecundidade de fêmeas de B. tabaci on


três plantas hospedeiras (n=30).

Longevidade da planta hospedeira (SE, dias) Fecundidade (SE, ovos)


Soja 12h30 0,35h 160,85 19,04 a
Feijão- 11,70 0,20 a 153,07 15,65 a
caupi Feijão 9,80 0,39 a 98,00 13,02b

As médias em uma coluna com a mesma letra não são significativamente


Fig. 3 Curvas de fecundidade e sobrevivência de B. tabaci criados em diferente no nível 0,05 (teste de faixa múltipla de Duncans).
feijão frade.

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Tabela 4 Parâmetros da tabela de vida de B. tabaci em três espécies de feijão.

Plantas hospedeiras Taxa intrínseca Taxa finita Reprodução líquida Tempo de Tempo de geração

de aumento (rm) da taxa de aumento () (R0) 1,1204 duplicação (GT, dias)


Soja 0,1857 82,1576 (DT, dias) 3,7326 23.7357

Feijão frade 0,1547 1.1673 48.5839 4.4816 25.1075


Feijão de jardim 0,1097 1.1159 31.2661 6.3187 31.3819

1159, respectivamente, e com feijão-caupi (1,1673) intermediário são fortemente influenciados pelas plantas hospedeiras. Seus estudos
entre eles. O tempo de geração (GT) variou entre os indicaram que as populações de B. tabaci alimentadas com berinjela tinham o
espécies de plantas hospedeiras, com a ocorrência mais curta na soja maior taxa intrínseca de aumento natural em relação ao outro hospedeiro
aos 23,7 dias em comparação com o feijão nhemba aos 25,1 dias e o feijão-fradinho plantas. Valores altos de rm indicam suscetibilidade de um hospedeiro
feijão aos 31,3 dias (Tabela 4). planta a ataques de insetos, enquanto um valor baixo indica que o
espécie de planta hospedeira é resistente ao ataque. Bétula (1948) afirmou
que rm é talvez a melhor estatística para avaliar o
Discussão influência de fatores ecológicos no crescimento populacional. O
resultados sobre parâmetros demográficos derivados desta investigação
As espécies de plantas diferem muito em termos de sua adequação como indicam que B. tabaci tem a maior
hospedeiros de insetos específicos quando medidos em termos de taxa de aumento da soja em comparação com o feijão nhemba e
sobrevivência de insetos e taxas reprodutivas. Van Lenteren e feijão de jardim.
Noldus (1996) afirma que um tempo de desenvolvimento mais curto e
uma reprodução total maior em um hospedeiro indica que uma planta
é um host adequado. Em nossa investigação descobrimos que Reconhecimentos
existe uma forte relação entre preferência de oviposição e desempenho
larval de populações de B. tabaci Esta pesquisa foi apoiada por doações do National
criados nas três espécies hospedeiras. B. tabaci parecia ser Fundação Científica da Província de Guangdong (010312) e
bem adaptado para se desenvolver na soja em comparação com o o Décimo Cinco Plano Nacional de Pesquisa para o Programa Chave
outras duas espécies de plantas hospedeiras com base nas várias (2001BA509B0604).
medições da história de vida. A sobrevivência e a incubação
período de B. tabaci na soja, bem como seus tempos de desenvolvimento
foram todos mais curtos do que aqueles no feijão-caupi e Referências
feijão de jardim.
Muitas pesquisas documentaram os efeitos do hospedeiro Andrewartha, HG e Birch, LC (1954) A Distribuição e
plantas sobre a fecundidade. Nava-Camberos et al. (2001) relatado Abundância de animais. Imprensa da Universidade de Chicago, Chicago.
que uma população de B. tabaci alimentada com melão teve uma média Bellows, TS, Perring, TM, Gill, RG e Headric, DH (1994)
faixa de fecundidade diária de 8,31,5J19,02,5 ovos. Eles Descrição das espécies de Bemisia tabaci (Homoptera:
também mostraram que o número médio diário de ovos por fêmea Aleyrodidae) infestando a agricultura da América do Norte. Anais de
no algodão variou de 5,8 1,1 a 12,7 1,8 em comparação a Sociedade Entomológica da América, 87, 195J206.
para 1,0 0,2 em pimenta. As diferenças de rm entre os Birch, LC (1948) A taxa intrínseca de aumento natural em um
coortes estudadas em espécies de feijão foram devido a diferenças em população de insetos. Jornal de Ecologia Animal, 17, 15J26.
períodos pré-reprodutivos adultos, fecundidade e geração Brown, JK (1994) Situação atual de Bemisia tabaci como planta
vezes. Diferenças líquidas na taxa reprodutiva entre coortes ou vetor de pragas e vírus em agroecossistemas em todo o mundo. FAO
populações de B. tabaci pode ter sido o resultado de efeitos da planta Boletim de Proteção Vegetal, 42, 1J32.
hospedeira. Brown, JK, Perring, TM, Cooper, AD, Bedford, ID e
As coortes de B. tabaci que se alimentaram de soja e feijão nhemba Markham, PG (2000) Análise genética de Bemisia (Homoptera:
mostraram taxas intrínsecas mais altas: desenvolvimento mais rápido, maior Populações de Aleyrodidae) por focagem isoelétrica
sobrevivência e taxas de oviposição mais altas do que aquelas alimentadas com eletroforese. Genética Bioquímica, 38, 14J25.
feijão de jardim, essas duas espécies são provavelmente mais IITA (1997) Fatores que limitam a produção de alimentos na região subsaariana
hospedeiros adequados para B. tabaci. Qiu et al. (2002) afirmou que o região. Relatório Anual do Boletim de Proteção de Cultivos, 47, 48J52.
valores rm para B. tabaci em couve, berinjela, tomate e Krebs, Y. (1994) Um novo método de análise do crescimento populacional.
pepino foram 0,1241, 0,1416, 0,1278 e 0,1143, Pesquisa de Ecologia Populacional, 11, 1J5.
respectivamente. Eles sugeriram que os parâmetros da tabela de vida Lenteren, JC e Noldus, LPJ (1990) Planta de mosca branca

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relacionamento: aspectos comportamentais e ecológicos. Moscas Instituto SAS, Cary, NC.


brancas: sua bionomia, status e manejo de pragas (ed. D. Gerling), Taylor, LR (1984) Avaliando e interpretando a distribuição espacial da
pp. Interceptar, Andover, Hants, Reino Unido. população de insetos. Anais da Sociedade Entomológica da América,
Nova-Cameros, BA, Lewis, FG e Allen, DK (2001) Seleção e 29, 321J357.
especificidade do hospedeiro. Biological Control, 8, 211J216 Qiu, Yokomi, RK, Hoelmer, KA e Osborne, LS (1990)
BL, Ren, SX, Sun, TX e Lin, L. (2002) Investigação de plantas Relação entre a mosca-branca da batata-doce e o distúrbio da folha
hospedeiras de Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae) na área de prateada da abóbora. Fitopatologia, 80, 95J100.
Guangzhou. Journal of South China Agricultural University, 22, 43J47
(em chinês).
SAS Institute (1988) Guia do usuário SAS/ STAT, edição versão 6.03. Aceito em 21 de setembro de 2004

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