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Quantificação dos níveis de atividade animal usando dados de armadilhas fotográficas

ArtigoemMétodos em Ecologia e Evolução · Setembro 2014

DOI: 10.1111/2041-210X.12278

CITAÇÕES LER
333 3.435

5 autores, Incluindo:

Marcus Rowcliffe Roland Kays

Sociedade Zoológica de Londres Universidade Estadual da Carolina do Norte

245PUBLICAÇÕES11.969CITAÇÕES 309PUBLICAÇÕES16.787CITAÇÕES

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Chris Carbone Patrick A. Jansen

Sociedade Zoológica de Londres Instituto de Pesquisa Tropical Smithsonian

144PUBLICAÇÕES11.930CITAÇÕES 188PUBLICAÇÕES7.268CITAÇÕES

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Métodos em Ecologia e Evolução2014 doi: 10.1111/2041-210X.12278

Quantificação dos níveis de atividade animal usando dados de armadilhas

fotográficas

J. Marcus Rowcliffe1*, Roland Kays2,3, Bart Kranstauber4,5, Chris Carbone1e

Patrick A. Jansen2,6
1Instituto de Zoologia, Sociedade Zoológica de Londres, Regent's Park, Londres, NW1 4RY, Reino Unido;2Smithsonian Tropical Research
Institute, Panama- City, Panama-;3Universidade Estadual da Carolina do Norte e Museu de Ciências Naturais, Raleigh, NC, EUA;
4Departamento de Migração e Imunoecologia, Instituto Max Planck de Ornitologia, Radolfzell, Alemanha;5Departamento de

Biologia, Universidade de Konstanz, Konstanz, Alemanha; e6Departamento de Ciências Ambientais, Wageningen University,
Wageningen, Holanda

Resumo
1.O nível de atividade (a proporção de tempo que os animais passam ativos) é uma métrica comportamental e ecológica que
pode fornecer um indicador de energia, esforço de forrageamento e exposição ao risco. No entanto, o nível de atividade é
pouco conhecido para animais de vida livre porque é difícil quantificar a atividade no campo de maneira consistente,
econômica e não invasiva.
2.Este artigo apresenta um novo método para estimar o nível de atividade com dados de tempo de detecção de armadilhas fotográficas (ou mais
geralmente quaisquer sensores remotos), ajustando uma distribuição circular flexível a esses dados para descrever o cronograma de atividade
subjacente e calculando a proporção geral de tempo ativo a partir disso.
3.Usando simulações e um estudo de caso para uma variedade de espécies de mamíferos de pequeno a médio porte, descobrimos que o nível de atividade

pode ser estimado com segurança usando o novo método.

4.O método depende da suposição chave de que todos os indivíduos na população amostrada são ativos no pico do ciclo diário de
atividade. Fornecemos evidências teóricas e empíricas sugerindo que essa suposição provavelmente será atendida para muitas
espécies, mas pode ser menos provável em grandes predadores ou em invernos de alta latitude. Mais pesquisas são necessárias para
estabelecer evidências mais fortes sobre a validade dessa suposição em casos específicos; no entanto, a abordagem tem o potencial
de fornecer uma alternativa eficaz e não invasiva aos métodos existentes para quantificar os níveis de atividade da população.

Palavras-chave:nível de atividade, tempo de atividade, kernel circular, proporção ativa, sensores remotos,
distribuição de Von Mises, kernel ponderado

contexto, por exemplo focando em determinantes ambientais do nível de

Introdução
Os animais devem dividir o seu tempo entre vários comportamentos, entre
os quais existe uma distinção fundamental entre atividade e descanso
(Halle & Stenseth 2000). A atividade é essencial para a vida, mas é
energeticamente mais cara do que o repouso. Além disso, a atividade
geralmente envolve exposição elevada ao risco de predação (Suselbeeke
outros2014) e estresse térmico (Owen-smith 1998). Os animais devem,
portanto, otimizar a quantidade de tempo alocado para a atividade para
atender às necessidades básicas, minimizando os custos (Downes 2001).
A proporção de tempo gasto ativo (daqui em diante, nível de
atividade) é uma métrica fundamental para entender essa
compensação comportamental fundamental e é o foco de várias
vertentes da ciência comportamental e ecológica. Por exemplo, existe
uma vasta e antiga literatura sobre as restrições fisiológicas e os
mecanismos subjacentes aos ritmos circadianos, alguns dos quais
abordam as implicações para o nível de atividade (Daan & Aschoff
1975). Também tem havido esforços para entender a ecologia
* Autor da correspondência. E-mail: marcus.rowcliffe@ioz.ac.uk
atividade (Owen-smith 1994; Pereira 2010), ou usando níveis de atividade
para construir orçamentos de energia, a partir dos quais as restrições
ecológicas podem ser compreendidas (Ashkenazie & Safriel 1979; Houston,
Prosser & Sans 2012). Esta área de pesquisa naturalmente se estende à
consideração das consequências no nível da população de restrições no
nível de atividade e as implicações para a persistência da população
(Gormane outros1999; Dunbar, Korstjens e Lehmann 2009).
Os métodos para medir o nível de atividade animal têm
tradicionalmente dependido da observação direta (Belovsky & Slade
1986) ou do uso de aparelhos de laboratório como rodas de corrida
(Sherwin 1998). Ambos os métodos são limitados na gama de casos
aos quais podem ser aplicados. Além disso, embora as medidas de
atividade em condições de laboratório tenham sido uma ferramenta
central para entender os mecanismos que regem a cronobiologia e a
fisiologia, elas não são úteis para entender a ecologia
comportamental da atividade no campo. No entanto, a tecnologia
ampliou o leque de situações em que as medidas de campo da
atividade podem ser registradas, em particular através da fixação de
dispositivos de telemetria aos animais. Rastreamento de rádio tem

©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society. Este é um
artigo de acesso aberto sob os termos da Licença Creative Commons Atribuição-NãoComercial,
que permite o uso, distribuição e reprodução em qualquer meio, desde que a obra original seja devidamente citada e não seja
utilizada para fins comerciais.
2JM Rowcliffee outros
tem sido usado para inferir a atividade da velocidade do movimento
(Palomares & Delibes 1993), ou da variação na força do sinal (Kays e outros
2011a; Suselbeeke outros2014). Chaves de inclinação conectadas a
dispositivos de telemetria também têm sido usadas para inferir atividade
(Knowlton, Martin & Haug 1968) e, mais recentemente, acelerômetros
multiaxiais têm sido usados para fornecer registros remotos detalhados
de padrões comportamentais (Sheparde outros2008; Nathan e outros
2012).
Uma alternativa à telemetria é colocar sensores remotos no ambiente,
e não em animais. Em particular, armadilhas fotográficas têm uma longa
história de uso para fornecer informações sobre padrões de atividade (ver
Pearson 1960 para um exemplo inicial; Bridges & Noss 2011 para uma
revisão), e novos métodos analíticos estão surgindo que permitem aos
cientistas quantificar aspectos do comportamento de dados de armadilhas
fotográficas (Ridout & Linkie 2009; Oliveira-Santos, Zucco & Agostinelli
2013). No entanto, o potencial dos dados de armadilhas fotográficas para
fornecer estimativas quantitativas do nível de atividade ainda não foi
desenvolvido.
Aqui, descrevemos um método para estimar o nível de atividade a partir
de dados de armadilhas fotográficas coletados em locais aleatórios em
relação ao cronograma de atividades diárias. O método envolve ajustar
uma distribuição circular flexível aos dados de tempo de detecção para
descrever o padrão de atividade subjacente e, em seguida, calcular a
proporção geral de tempo ativo a partir dessa distribuição. Avaliamos a
confiabilidade do método, primeiro por meio de simulações, segundo
aplicando o método a dados de armadilhas fotográficas do Panamá e
terceiro comparando as estimativas de nível de atividade resultantes para
13 espécies de mamíferos com estimativas publicadas derivadas de outros
métodos. Finalmente, exploramos a precisão das estimativas de nível de
atividade em função do tamanho da amostra para determinar os
requisitos de esforço de amostragem.
O método
DESENVOLVIMENTO CONCEITUAL
Normalmente, as armadilhas fotográficas registram os animais apenas quando
eles se movem para fora dos refúgios. Para efeitos deste método, definimos
animais como ativos sempre que saem de refúgios que não podem ser
observados por câmeras. Observe que esta definição pode não mapear as
categorias mais refinadas de comportamento normalmente usadas por etólogos,
como forrageamento, vigilância, sono ou limpeza, pois qualquer um deles pode
ocorrer dentro ou fora dos refúgios. No entanto, como os animais devem se
mover fundamentalmente para serem registrados e estarão em grande parte
parados dentro dos refúgios, nossa definição captura a característica
fundamental da atividade como um estado comportamental mais custoso do
que o repouso.
Assumindo que o nível de atividade é o único determinante da taxa na qual as
armadilhas fotográficas detectam animais, a taxa de armadilhas em uma
determinada hora do dia será proporcional ao nível de atividade da população
naquele momento, e a quantidade total de atividade será proporcional à área
sob a curva de taxa de captura. Em princípio, se tivermos um ponto de referência
ligando a taxa de trap a uma quantidade conhecida e diferente de zero de
atividade em um momento do ciclo diário, podemos calibrar todo o período e,
assim, estimar o nível absoluto geral de atividade. Muitas populações de
mamíferos terrestres têm rotinas de atividades diárias altamente previsíveis com
picos distintos quando todos os indivíduos da população estão simultaneamente
ativos (Aschoff 1966). Com base nisso, assumimos
©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society.
que todos os animais da população estão ativos quando a taxa de armadilhas
fotográficas atinge seu máximo no ciclo diário.
A suposição de 100% de atividade no pico se baseia em três linhas de
raciocínio. Em primeiro lugar, esperamos que ela se mantenha em muitos casos
em bases teóricas, em parte porque as adaptações sensoriais tendem a ser
especializadas para condições de luz específicas (Peichl 2005), e também porque
se espera que a compensação fundamental entre os riscos de fome e predação
gerar um tempo ideal para o início da atividade (Gerkema & Verhulst 1990;
McNamara, Houston & Lima 1994). Em segundo lugar, estudos empíricos de
sincronia apóiam a suposição em alguns casos. Especificamente, Suselbeeke
outros (2014) demonstrou sincronia para uma das mesmas espécies (cutia) no
mesmo local do nosso estudo; Daan & Slopsema (1978) encontraram sincronia
de tempos de alimentação individuais arrastados pelo nascer do sol dentro da
ratazana comum (Microtus arvalis)grupos; Flowerdew (2000) mostrou que ratos
de madeira (Apodemus sylvaticus)são consistentemente ativos por volta da meia-
noite durante o verão, embora este estudo também tenha mostrado que os
ratos da floresta não têm uma programação de atividades consistente durante o
inverno. Esta última constatação destaca a necessidade de aplicar o método
apenas nos casos em que a sincronia pode ser demonstrada ou razoavelmente
presumida, ponto ao qual voltamos na Discussão. Nossa terceira linha de
raciocínio é que, se a suposição de sincronia for violada, esperaríamos que esse
método superestimasse o nível de atividade em relação às estimativas feitas por
outros métodos. No entanto, sobComparação com os níveis de atividade
publicadosabaixo, mostramos que as estimativas do nível de atividade das
armadilhas fotográficas para uma variedade de espécies de florestas tropicais
são exatamente as esperadas com base nas estimativas existentes feitas para
espécies semelhantes usando outros métodos.
Para avaliar a confiabilidade da segunda suposição feita acima, de que a proporção
da população ativa é o único determinante da variação diária na taxa de captura,
precisamos determinar se outros fatores que afetam a taxa de captura variam em
intensidade ao longo do ciclo diário. Além do nível de atividade, a taxa de captura é uma
função da velocidade durante a atividade, tamanho da zona de detecção da câmera e
densidade do animal (Rowcliffee outros2008). Se não houver migração diária entre
regiões ou habitats observados e não observados dentro do local de estudo (o que pode
ser obtido por colocação aleatória de câmeras), a população pesquisada é fechada ao
longo do ciclo diário e a densidade constante pode ser razoavelmente assumida. Por
outro lado, a variação diária na velocidade de deslocamento do animal e na
sensibilidade da armadilha fotográfica é plausível. Usando a regressão de kernel circular
(Xu, Nichols & Schoenberg 2011) para testar se a velocidade de viagem do animal
enquanto ativo varia significativamente com a hora do dia, não encontramos evidências
de variação diária significativa na velocidade entre 12 espécies florestais panamenhas
(Apêndice S1). No entanto, usando o modelo covariável para a sensibilidade da câmera
descrito em Rowcliffee outros (2011), descobrimos que o raio de detecção da câmera é
21% maior durante o dia do que durante a noite (Apêndice S2). Durante o
desenvolvimento do modelo estatístico abaixo, desenvolvemos, portanto, um método
que nos permite corrigir o viés devido a outros fatores além da atividade que influencia
a variação diária na taxa de captura.
DESENVOLVIMENTO ESTATÍSTICO
Dada uma função de densidade de probabilidade circularf(x)fitted a um
conjunto de observações de hora do dia em radianos, a área sob a
tangente ao máximo da função de densidade de probabilidade (fmáximo)
entre 0 e 2pé proporcional ao máximo nível de atividade total possível se
toda a população estivesse continuamente ativa (Fig. 1). A área sobf(x) (
pela definição 1) é proporcional ao nível de atividade total, e o nível de
atividade geral absoluto é, portanto, dado por:
1
p¼
2pfmáximo

f máximo
Atividade relativa (f)
0 e peso, respectivamente, de cada distribuição constituinte, e os
00:00 06:00 12:00 18:00 00:00
Hora do dia
Figura 1.A base conceitual para estimar o nível de atividade a partir da
distribuição diária de eventos de detecção de animais. A curva representa
o padrão de atividade relativa ao longo do dia. A área sob esta curva
(sombreada) é proporcional ao tempo total alocado para a atividade. A
área dentro do retângulo limitada pelo máximo da curva (fmáximo) e zero é
proporcional à quantidade máxima possível de atividade se toda a
população permanecesse 100% ativa durante o dia e a noite. O nível de
atividade, a proporção de tempo ativo, pode ser estimado como a
proporção dessas duas áreas.
nós achamosfmáximoresolvendo numericamente. O erro padrão deppode ser
estimado por bootstrap não paramétrico, amostrando os dados com
substituição e reajustando o modelo para produzir um grande número de
estimativas, cujo desvio padrão fornece uma estimativa do erro padrão. As
amostras de bootstrap também podem ser usadas para estimar o erro padrão
da atividade relativa em qualquer hora do dia. A significância das comparações
pareadas, seja entre os níveis de atividade relativos em diferentes horários do
dia ou entre os níveis gerais de atividade, pode ser estimada usando um teste de
Wald:
ðE1-E2º2
C¼
s12ºs2 2
ondeEeusão as estimativas a serem comparadas,seuseus erros padrão e a
estatísticaCév2distribuído em um grau de liberdade.
A distribuição das horas do dia em que os animais são registrados é circular e
tipicamente complexa e multimodal, portanto, uma função de densidade de
probabilidade circular flexível é necessária para capturar esses padrões.
Avaliamos três dessas distribuições para descrever uma amostra de observações
de tempo radiano do dia,x1,x2, . . .,xn. Os dois primeiros são detalhados em
Ridout & Linkie (2009) e descritos apenas brevemente aqui. Primeiro, dada a
diferença entre o tempo em radianosxe observaçãoxeu:
deu¼minðjx - xeuj;2p-jx - xeujÞ
a densidade de probabilidade do núcleo de Von Mises é derivada como as
probabilidades de Von Mises (Mardia & Jupp 2000) dessas diferenças com o parâmetro
de localização zero calculado em média entre as observações:
1x n ejporqueðdeuº
fðxÞ ¼
n eu¼12pEU0ðjº
onde o parâmetro de concentração de Von Misesjdefine o grau de suavização
(também conhecido como largura de banda) eEU0() é a função de Bessel
modificada de ordem 0 (Bowman 1958). Em segundo lugar, a distribuição
paramétrica não negativa de somas trigonométricas proposta por Fern-andez-
Dur-an (2004) é descrita por:
xP
fðxÞ ¼1º2 apporqueðxÞ þbppecadoðxº
p¼1
onde o número de partes constituintesPé otimizado e parâmetros apebp
estimado para se ajustar ao modelo. Tanto para este quanto para o kernel
©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society.
Quantificando o nível de atividade animal3
modelo, utilizamos os procedimentos de ajuste descritos em Ridout & Linkie
(2009).
A terceira distribuição que exploramos foi uma distribuição de mistura de
VonMises. Esta é uma abordagem paramétrica que, tanto quanto sabemos, não
tem sido amplamente aplicada a distribuições circulares complexas. Neste caso,
a densidade de probabilidade comPdistribuições constituintes é dada por
xP ejpporqueðx-eupº
fðxÞ ¼ cp
2pEU0ðjpº
p¼1
ondeeu, jecsão parâmetros que definem o centro, concentração
pesos têm restrições 0 <cp≤1 e Σcp=1. Ajustamos este modelo aos
dados maximizando a probabilidade usando o pacoteBBMLE
(Bolker 2010) emRversão 3-0-2 (R Core Team 2013). Como no modelo de somas
trigonométricas não negativas, os parâmetros foram estimados para um dadoP,
ePfoi otimizado pela adição sequencial de distribuições de componentes até que
não houvesse mais diminuição no modelo AIC (Burnham & Anderson 2002).
Uma abordagem modificada é necessária onde fatores além do nível de
atividade são conhecidos por variar em intensidade ao longo do ciclo diário. O
modelo de encontro aleatório (REM, Rowcliffee outros2008) nos diz que os
principais fatores de confusão considerados acima (velocidade do animal e raio
de detecção da câmera) têm uma relação linear com a taxa de captura. Portanto,
dado um fator de confusão ou produto de fatoresq,nosso objetivo é ponderar a
distribuição pelo inverso desse valorv =1/qpara eliminar o efeito de confusão,
deixando apenas o sinal de atividade na distribuição. Além de ser a opção de
melhor desempenho em simulações (consulte a seção a seguir), as distribuições
kernel naturalmente se prestam à ponderação, pois são derivadas como a média
de um conjunto de probabilidades, e podemos derivar facilmente a média
ponderada dessas probabilidades. A distribuição do kernel VonMises ponderada
porvé uma modificação da versão não ponderada acima:
1xejporqueðd
n euº
fðxÞ ¼ n veu2pEU0ðjº :
P
vii¼1
eu¼1
Desempenho contra simulações
Para identificar qual das três funções de densidade de probabilidade não
ponderadas descritas acima fornece o estimador mais robusto do nível de
atividade quando a atividade sozinha determina o padrão observado de
registros, realizamos simulações para quantificar o viés para diferentes
distribuições de atividade subjacentes e tamanhos de amostra. Os dados
simulados foram gerados por sorteios aleatórios de distribuições
complexas de misturas de Von Mises. Dois tipos diferentes de distribuição
foram pré-definidos, refletindo os dois padrões mais frequentemente
observados em dados de armadilhas fotográficas: um padrão diurno (ou
equivalentemente noturno), com atividade restrita a cerca de metade do
ciclo diário e rápido início, cessação e pico de atividade cedo e tarde; e um
padrão catemeral, com atividade ao longo do ciclo diário, mas com picos
de atividade dentro dele (Apêndice S3a). Para cada um dos 500 conjuntos
de dados de tamanho de amostra variável retirados aleatoriamente dessas
distribuições, cada uma das três funções de densidade de probabilidade
foi ajustada para estimar o nível de atividade. Para cada estimativap,viés
proporcional foi calculado como p/pverdadeiro- 1, ondepverdadeiroé o
verdadeiro nível de atividade definido pela distribuição subjacente usada
para gerar os dados. Para o modelo de kernel, a escolha da largura de
banda foi feita inicialmente usando o procedimento de otimização descrito
em Ridout & Linkie
4JM Rowcliffee outros

(2009), mas esta escolha foi adicionalmente multiplicada por uma
gama de fatores entre 0-5 e 2 para explorar o efeito da variação da
suavidade da função.
Na maioria das simulações, o viés médio foi <20%. No entanto, o resultado
variou substancialmente entre funções de probabilidade, tamanhos de amostra
e padrões de atividade subjacentes. O aumento do tamanho da amostra reduziu
o viés e, com um tamanho de amostra de 500, o viés foi <10% em todos os casos.
O caso de pior desempenho foi o modelo de somas trigonométricas aplicado ao
padrão diurno com tamanho amostral pequeno (Fig. 2, função TS). Nesse caso, o
melhor ajuste foi quase sempre um único componente trigonométrico (P =1),
gerando uma estimativa de nível de atividade de 0-5, que neste caso é uma
superestimação de quase 100%. Embora o modelo de somas trigonométricas
tenha um desempenho melhor em outros casos, ele superestimou
consistentemente a proporção ativa como resultado da suavização excessiva.
Ridout & Linkie (2009) destacam que esse modelo tende a ter uma superfície de
verossimilhança muito plana, com muitos mínimos locais. Encontrar o mínimo
global é, portanto, problemático, exigindo pesquisa
de muitos valores de parâmetros iniciais diferentes e tornando as
simulações lentas. Por razões práticas, o algoritmo usado para gerar
esses testes usou um número limitado de posições iniciais para o
ajuste do modelo, o que provavelmente resultou na seleção
automática de modelos que não eram globalmente ótimos em
muitos casos e que, portanto, suavizou demais a distribuição e
superestimou a proporção ativa.
O desempenho dos modelos de mistura de Von Mises dependia do
padrão de atividade subjacente (Fig. 2, função VM). No caso diurno, o início
súbito e a diminuição da atividade tendem a resultar na seleção de
modelos com picos fortemente pontiagudos que ultrapassam o pico da
distribuição de dados subjacente e, portanto, tendem a subestimar a
proporção ativa, independentemente do tamanho da amostra. Em
contraste, o modelo de mistura de Von Mises foi aproximadamente
imparcial para o padrão de atividade catemeral mais suave com tamanho
de amostra grande, mas em tamanhos de amostra menores tendeu a
suavizar demais, superestimando assim a proporção ativa.

n=20 n=100 n=500

1·0 1·0 1·0

0·5 0·5 0·5

Viés

0·0 0·0 0·0

– 0·5 – 0·5 – 0·5

– 1·0 – 1·0 – 1·0

K0·5 K1 K1·5 K2 VM TS K0·5 K1 K1·5 K2 VM TS K0·5 K1 K1·5 K2 VM TS

1·0 1·0 1·0

0·5 0·5 0·5

Viés

0·0 0·0 0·0

– 0·5 – 0·5 – 0·5

– 1·0 – 1·0 – 1·0

K0·5 K1 K1·5 K2 VM TS K0·5 K1 K1·5 K2 VM TS K0·5 K1 K1·5 K2 VM TS

Função de densidade

Figura 2.Distribuições de viés no nível de atividade estimadoppara modelos alternativos ajustados a dados simulados com diferentes padrões de atividade subjacentes e tamanhos de
amostra. Dada a verdadeira proporção ativapverdadeiro, o viés proporcional é dado porp/pverdadeiro- 1. O tamanho da amostra varia de acordo com a coluna conforme indicado. Os padrões
de atividade subjacentes (Apêndice S3a) variam de acordo com a linha: diurno acima, catemeral abaixo. Os códigos do modelo são K, kernel circular, com os seguintes números
indicando o multiplicador usado para ajustar a largura de banda que define a flexibilidade do modelo; VM, mistura de Von Mises; e TS, somas trigonométricas não negativas. Barras
são medianas, caixas são intervalos interquartis e bigodes são intervalos.

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Por fim, o desempenho da distribuição do kernel dependia
principalmente do ajuste de largura de banda usado. A largura de banda
padrão escolhida usando o algoritmo descrito por Ridout & Linkie (2009)
tendeu a supersuavizar, dando estimativas de nível de atividade que foram
levemente enviesadas para cima na maioria dos casos (Fig. 2, função K1).
No entanto, aumentar a largura de banda em 50% (função K1-5) pareceu
dar um grau apropriado de flexibilidade, resultando em estimativas de
nível de atividade minimamente enviesadas em todos os casos. Esses
resultados indicam que uma distribuição de kernel com multiplicador de
largura de banda em torno de 1-5 é a opção mais robusta para estimativa
de nível de atividade.
Para testar a confiabilidade da função kernel ponderada, realizamos um
segundo conjunto de simulações que usou uma distribuição de atividade
subjacente com algum grau de atividade ao longo do dia (Apêndice S3b),
mas usou uma distribuição plausível de variação diária em outros fatores
que influenciam a armadilha rate para gerar uma distribuição de taxa de
trap confusa a partir da qual amostrar dados (Apêndice S3c). As
estimativas de nível de atividade foram feitas ajustando o modelo de
kernel ponderado pelo inverso da distribuição do fator de confusão aos
dados amostrados e o viés explorado para uma variedade de tamanhos de
amostra e multiplicadores de ajuste de largura de banda do kernel, como
acima.
Descobrimos que o viés do modelo de kernel ponderado era mínimo se
a largura de banda fosse ligeiramente ajustada para cima, mas que a
quantidade de ajuste necessária dependia do tamanho da amostra (Fig. 3).
Em tamanho de amostra muito baixo, o viés foi mínimo sem ajuste, mas
porn =500, um multiplicador de ajuste de 2 foi necessário para minimizar o
viés. No geral, um multiplicador de ajuste de cerca de 1-5 foi a melhor
opção de compromisso em todos os tamanhos de amostra, consistente
com a conclusão da avaliação não ponderada acima.
1·0
0·5
Viés
0·0
– 0·5
– 1·0
0·5
1·0
0·5
Viés
0·0
– 0·5
Figura 3.Distribuições de viés no nível de atividade
estimadas usando kernels circulares ponderados, em
– 1·0
função do tamanho da amostra (n)e largura de banda. As
0·5
definições de ajuste de polarização e largura de banda do
kernel são detalhadas na Fig. 2. Ajuste de largura de banda
©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society.
Quantificando o nível de atividade animal5
Aplicação aos dados
Aplicamos o método aos dados de armadilhas fotográficas da Ilha de
Barro Colorado (BCI, 9°90N, 79°510W), República do Panamá. Vinte
armadilhas fotográficas foram instaladas em 764 locais aleatórios
entre fevereiro de 2008 e fevereiro de 2009, resultando em 17.111
registros de 25 espécies de mamíferos e aves. O local de estudo e os
métodos de captura de câmeras são detalhados em Kays e outros (
2011b).
Com o objetivo de ajustar as funções de atividade aos dados de hora do
dia, os registros de atividade foram definidos como os horários do dia em
que as câmeras foram acionadas por uma determinada espécie. Nos casos
em que os animais acionaram repetidamente as câmeras sem sair do
campo de visão, foi utilizado apenas o tempo do acionamento inicial. O
estudo também forneceu dados sobre a velocidade de deslocamento do
animal e a sensibilidade da câmera usada nos Apêndices S1 e S2.
Estimamos os níveis de atividade para todas as espécies de mamíferos
para as quais tínhamos um número razoável de registros, definidos pela
inspeção da distribuição dos tamanhos das amostras. Várias espécies
tiveram oito ou menos registros, enquanto a próxima mais
freqüentemente capturada teve 42. Portanto, consideramos as 13 espécies
com pelo menos esse número de registros (Tabela 1). Como a hora do
nascer e do pôr do sol nesta latitude varia pouco durante o ano, ajustamos
os modelos ao tempo do relógio. As massas corporais médias para
espécies BCI foram retiradas de dados de captura de animais BCI (dados
não publicados de R. Kays) sempre que possível, caso contrário, de
Emmons & Feer (1990) ou Reid (1997).
Usando distribuições de kernel circular ajustadas ponderadas
para corrigir distâncias de detecção mais curtas à noite, os níveis
de atividade estimados variaram de 0-21 a 0-56 (Tabela 1). O
n=20 n=50
1·0
0·5
0·0
– 0·5
– 1·0
1 1·5 2 0·5 1 1·5 2
n=100 n=500
1·0
0·5
0·0
– 0·5
– 1·0
1 1·5 2 0·5 1 1·5 2
Ajuste de largura de banda
6JM Rowcliffee outros

Tabela 1.Estimativas da porcentagem de tempo ativo (nível de atividade) para 13 espécies de mamíferos na Ilha de Barro Colorado, Panamá, estimadas a partir da distribuição de
fotos de armadilhas fotográficas ao longo do ciclo diário (Fig. 4)

Nível de atividade

Espécies n Massa (kg) Estimativa SE IC 95%

Espécie desconhecida de camundongo (rato) 96 0-1 0-298 0-040 0-263–0-415

Rato espinhoso de Tome (rato)Proechimys semispinosus 893 0-4 0-397 0-021 0-344–0-424
Esquilo de cauda vermelha (esquilo)Sciurus granatensis 572 1-1 0-209 0-012 0-188–0-236
Gambá comum (gambá)Didelphis marsupialis Cutia da 120 3-5 0-373 0-033 0-326–0-454
América Central (cutia)Dasyprocta pontuado Quati de nariz 10 292 3-6 0-286 0-006 0-274–0-298
branco (coati)Nasua narica 459 4-0 0-409 0-022 0-345–0-431
Tatu de nove bandas (tatu)Dasypus novemcinctus 121 4-2 0-366 0-027 0-311–0-417
Tamanduá do Norte (tamanduá)TamanduáMexicana 128 4-2 0-563 0-066 0-450–0-707
TayraEira Bárbara 42 5-0 0-359 0-074 0-146–0-445
Paca de várzea (paca)Cuniculus paca 999 8-0 0-342 0-017 0-300–0-366
JaguatiricaLeopardus pardalis 317 11-9 0-353 0-038 0-283–0-427
Veado-catingueiro (brocket)Mazama temama 816 22-8 0-531 0-041 0-459–0-619
Queixo-de-coleira (Catitu)tayassu tajacu 2965 25-2 0-384 0-014 0-355–0-407

n,Número de registros de armadilhas fotográficas. Quando fornecidos, os nomes comuns abreviados entre colchetes são usados no texto e na Fig. 4.

os coeficientes de variação dessas estimativas situam-se entre 2% e
21% e foram negativamente relacionados ao tamanho da amostra
(Fig. 5). A confiança na estimativa foi limitada (CV = 21%) no menor
tamanho de amostra (42), mas os coeficientes de variação
diminuíram rapidamente para cerca de 10% quando o tamanho da
amostra atingiu 100.
COMPARAÇÃO COM ESTIMATIVAS INDEPENDENTES
Idealmente, validaríamos nossas estimativas de nível de atividade para
mamíferos panamenhos contra estimativas independentes para as
mesmas populações, mas não existem tais estimativas para as espécies de
mamíferos em BCI. Portanto, nós os comparamos com estimativas de nível
de atividade da literatura, obtidas para uma variedade de espécies de
mamíferos terrestres usando outros métodos bem estabelecidos. A lógica
dessa análise foi testar se as estimativas do nível de atividade das
armadilhas fotográficas diferiam consistentemente das estimativas feitas
usando outros métodos, controlando outras variáveis que
potencialmente influenciam a atividade. Estávamos particularmente
interessados em descobrir se o método de armadilha fotográfica tende a
fornecer estimativas mais altas do que as de outros métodos, como seria
de esperar se a suposição de que todos os indivíduos estão ativos no pico
do ciclo fosse violada.
Quatorze estimativas de nível de atividade foram inicialmente obtidas
de Halle & Stenseth (2000). Esses dados foram aumentados pela pesquisa
na literatura, usando os termos de pesquisa 'orçamento de tempo*' e
'ativo' no campo de assunto e palavra-chave do mecanismo de pesquisa ISI
Web of Knowledge para trazer estudos potencialmente úteis, produzindo
mais 27 estimativas. O exame preliminar desses dados indicou alguns
pontos periféricos com níveis de atividade extremamente baixos, e estes
foram considerados estimativas para pequenas espécies feitas em
ambientes frios. Mamíferos menores em ambientes frios normalmente
passam muito tempo torcidos e, portanto, podemos esperar que os níveis
de atividade para esses casos sejam categoricamente diferentes daqueles
em ambientes mais quentes. Seis das 41 estimativas de nível de atividade
foram excluídas da análise por esse motivo.
Em seguida, usamos regressão linear com seleção de modelo teórico da
informação para procurar evidências de que métodos diferentes
produzem estimativas de nível de atividade consistentemente diferentes,
enquanto controlamos variáveis potencialmente confusas selecionadas
com base em estudos anteriores dos determinantes de atividade, intervalo
de dias e área de vida. Assumimos essa visão ampla das métricas
relacionadas ao uso de energia e espaço porque atualmente existem
poucos estudos substanciais com foco específico no nível de atividade, e
conjecturamos que os determinantes dessas outras métricas também
podem ser importantes para o nível de atividade. Em um nível entre
espécies, a massa corporal é uma influência generalizada (Belovsky &
Slade 1986; Kelt & Vuren 2001; Carbonee outros2005), embora também
haja evidências de que o tamanho do grupo social, a categoria da dieta e a
ordem taxonômica podem ser importantes (Carbonee outros2005).
Portanto, consideramos todas essas variáveis, com massa corporal e
tamanho do grupo transformados em log, ordem categorizada como
carnívora, artiodáctila, roedênia ou outra, e dieta categorizada como
herbívora ou faunívora/onívora. A atividade também pode ser influenciada
por uma ampla gama de fatores mais locais que variam dentro das
espécies, incluindo clima, fotoperíodo, habitat e as densidades de
alimentos ou competidores (Gittleman & Harvey 1982; Bo €rgere outros
2006). Comparamos os níveis de atividade entre espécies e não
dentro delas e, portanto, não pudemos considerar todos esses
processos possíveis de forma abrangente; no entanto, controlamos
os efeitos locais tanto quanto possível, incluindo a latitude e a
precipitação média anual no modelo. Os métodos de estimativa de
nível de atividade incluídos foram captura de câmera (este artigo),
observação direta, telemetria e telemetria com sensores de atividade.
Os dados para esta análise são fornecidos no Apêndice S4.
Descobrimos que, ao controlar a massa corporal e a dieta, não havia
evidências de diferenças consistentes entre as estimativas do nível de
atividade fornecidas por diferentes métodos: o peso total do AIC para o
método como preditor do nível de atividade era de apenas 0-06, e o
melhor modelo incluindo o método teve umDAIC de 5-34 (Apêndice S5). O
nível de atividade foi fortemente relacionado à massa corporal, mas não
houve evidência convincente de quaisquer outros efeitos de confusão no
nível de atividade. Níveis de atividade estimados a partir de

©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society.
 Quantificando o nível de atividade animal7

cutia Tatu Brocket

1200 15 75

800 10 50

400 5 25

0 0 0
0 6 12 18 24 0 6 12 18 24 0 6 12 18 24

Quati Rato Jaguatirica

40
45 12
30
30 8
20

15 4 10

0 0 0
0 6 12 18 24 0 6 12 18 24 0 6 12 18 24

Gambá paca queixada

16 120
300
12 90
Frequência

200
8 60

4 30 100

0 0 0
0 6 12 18 24 0 6 12 18 24 0 6 12 18 24

Rato Esquilo tamanduá

120 12

75 9
90

50 60 6

25 30 3

0 0 0
0 6 12 18 24 0 6 12 18 24 0 6 12 18 24
Tempo
Tayra

0
0 6 12 18 24

Figura 4.Padrões de atividade de 13 espécies de mamíferos na Ilha de Barro Colorado, Panamá, capturados por distribuições de registros de armadilhas fotográficas. Passos cinza são
frequências observadas, e curvas pretas são distribuições kernel circulares ajustadas. Tamanhos de amostra e estimativas de nível ativo derivadas das distribuições ajustadas são
fornecidas na Tabela 1.

©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society.
8JM Rowcliffee outros

pela dificuldade de medição. Neste artigo, mostramos que os níveis de

atividade de mamíferos terrestres podem – sob certas condições – ser
20 estimados de forma confiável no nível da população a partir de dados de
armadilhas fotográficas, usando uma função de densidade de
probabilidade adequadamente ajustada. Além disso, mostramos como os
10
efeitos de confusão da variação diária na velocidade de movimento do
%CV

animal ou na sensibilidade da câmera podem ser controlados ao ponderar

adequadamente a função de densidade de probabilidade. Finalmente,
5
mostramos que a precisão do nível de atividade estimado usando esses
métodos é razoável para tamanhos de amostra alcançáveis.
A principal vantagem do nosso método é o fato de que a armadilha
2 fotográfica não é invasiva, envolve custos de mão-de-obra relativamente
10 100 1000 10 000 baixos, pode ser aplicada em uma ampla variedade de ambientes de
Tamanho da amostra
campo e em cativeiro e produz dados sobre uma ampla gama de espécies
terrestres, incluindo aquelas que não podem ser observados diretamente
Figura 5.Relação entre o coeficiente percentual de variação do nível de atividade,
nem capturados e marcados. O método de armadilha fotográfica é
estimado a partir de dados de armadilhas fotográficas para 13 espécies de mamíferos, e
o tamanho da amostra. A linha de tendência é de uma regressão linear ajustada aos econômico em comparação com observações diretas ou marcação, que
dados loglog. geralmente são extremamente trabalhosas e/ou invasivas. Além disso, os
níveis de atividade registrados por armadilhas fotográficas geralmente
0·7 emergem dos registros de muitos animais individuais e, portanto,
Câmera oferecem medidas populacionais que podem ser prontamente
0·6 Observação
Sensor comparadas entre diferentes locais ou épocas. Em contraste, as
Telemetria
0·5 abordagens baseadas em tags são normalmente aplicadas apenas a uma
pequena amostra de animais e, portanto, podem não representar a
Nível de atividade

0·4 população mais ampla. Dadas essas vantagens, e o enorme crescimento

atual no uso de armadilhas fotográficas (Rowcliffe & Carbone 2008), este
novo método analítico tem o potencial de melhorar nossa compreensão
0·3
do padrão e processo no nível de atividade. Por exemplo, prevemos que
novos caminhos de pesquisa podem se abrir sobre os efeitos da densidade
local de animais, distúrbios humanos ou flutuações sazonais de alimentos
0·2 nos níveis de atividade em populações de vida livre.

0·1 1 10 100
Massa corporal (kg)
LIMITAÇÕES
Figura 6.Relação entre nível de atividade estimado e massa corporal, separados por
método de estimativa. As linhas ajustadas são previsões de regressão linear para dados
Uma limitação importante do nosso método é a necessidade de assumir

de câmera [linha em negrito, interceptação: 0-347 (0-029 SE); inclinação: 0-026 (0-015 que todos os indivíduos da população estão ativos no pico do ciclo de
SE); Correlação de Pearson: 0-47] e outros métodos combinados [linha fina, intercepto: atividade. Essa suposição poderia ser descartada se fosse possível medir a
0-342 (0-023 SE); inclinação: 0-025 (0-007 SE); Correlação de Pearson: 0-56]. As definições
proporção da população ativa em qualquer ponto do dia; no entanto, isso
do método são as seguintes: captura de câmera usando o método analítico
raramente é prático. Para que nosso método seja amplamente útil, a
desenvolvido neste artigo (câmera); observação direta de animais focais (observação);
telemetria com sensores de atividade, incluindo interruptores de inclinação ou
suposição precisa, portanto, ser atendida de forma previsível em muitas

acelerômetros (sensor); telemetria: inferir atividade a partir de padrões de movimento
baseados em telemetria.
os dados das armadilhas fotográficas estavam totalmente dentro da faixa
de estimativas feitas anteriormente para espécies de tamanho equivalente
usando outros métodos, e os coeficientes de regressão para as relações
entre massa corporal e atividade foram quase idênticos para armadilhas
fotográficas e outros métodos (Fig. 6). Esse resultado indica uma falta de
viés consistente no método de captura da câmera em relação aos outros.
Discussão
FORÇAS
O nível de atividade é uma variável comportamental e ecológica fundamental
que tem recebido relativamente pouca atenção em ambientes de campo
situações. Sob Desenvolvimento conceitualacima, revisamos os poucos
estudos empíricos de sincronia em animais de vida livre que pudemos
encontrar, mostrando suporte misto. No entanto, em vez de representar
resultados aleatórios, sugerimos que a presença ou ausência de atividade
sincronizada será previsível com base em algumas variáveis prontamente
observadas. Por exemplo, o exemplo não sincronizado acima foi para ratos
de madeira em um inverno do norte sob comprimentos de dia muito
curtos (Flowerdew 2000), e parece geralmente provável que a sincronia
não possa ser esperada nessas condições, particularmente para espécies
menores que dependem de reservas alimentares armazenadas. Também
esperamos que espécies como grandes predadores cujos ciclos de
forrageamento são mais longos do que um dia provavelmente não
mostrem um pico de atividade diária síncrona. Por exemplo, pumas (Puma
concolor)vão de 2 a 5 dias entre as mortes de grandes mamíferos, durante
os quais eles passam grande parte do tempo estáticos, alimentando-se ou
totalmente inativos (Beier, Choate & Barrett 1995).

©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society.

Apesar de não afirmar que esta pesquisa de sincronia de atividade é
abrangente, a literatura publicada infelizmente parece ter pouco a
dizer sobre o assunto no momento, destacando a necessidade de
maior foco nesta questão.
Uma segunda limitação potencial de nosso método é que a definição de
atividade baseada em armadilhas fotográficas subjacente à abordagem
pode diferir das definições subjacentes a outras abordagens, tornando as
estimativas difíceis de comparar entre os métodos (consulte
Desenvolvimento conceitual).No entanto, nossa análise comparativa
demonstrou que diferentes métodos para estimar o nível de atividade
fornecem resultados muito semelhantes, sugerindo que as definições de
atividade são razoavelmente consistentes entre os métodos. No entanto,
esta conclusão é baseada em um teste em que apenas um método foi
usado para uma determinada população, e seria desejável executar um
teste mais forte aplicando vários métodos simultaneamente a populações
únicas. Enquanto isso, é necessário um certo grau de cautela ao comparar
estimativas de nível de atividade derivadas de métodos diferentes.
Também é necessário ter cuidado ao usar conjuntos de dados nos quais
a hora do nascer e do pôr do sol varia. Esse problema é insignificante nos
trópicos e em estudos curtos, mas a variação pode ser dramática em
períodos mais longos em latitudes mais altas. Os picos de atividade
geralmente são sintonizados ao nascer ou ao pôr do sol, e a progressão
desses horários, portanto, achata os picos e superestima o nível de
atividade (Aschoff 1966). Nessas situações, as funções de densidade de
probabilidade devem ser ajustadas à hora solar (o desvio da hora do
relógio do nascer e do pôr do sol). Novelae outros (2012) oferecem
equações e códigos para converter a hora do relógio local em hora solar,
com base na latitude e na data em que as fotografias foram tiradas.
Finalmente, enquanto sugerimos sobForçasque atingir estimativas de nível de
atividade em nível populacional pode ser uma vantagem, para alguns
propósitos, podemos exigir estimativas de atividade em nível individual, que
armadilhas fotográficas podem fornecer apenas em casos excepcionais. Em
contraste, estudos baseados em tags permitem prontamente uma visão sobre
estratégias individuais, por exemplo, comparando animais de diferentes sexos
ou idades (Suselbeeke outros2014).
IMPLICAÇÕES PRÁTICAS
SobDesenvolvimento conceitual,tocamos no ponto de que a variação
diária na densidade animal na área amostrada pode levar a viés. Evitar
esse viés requer que as câmeras sejam colocadas aleatoriamente em
relação aos padrões de movimento, o que teoricamente poderia permitir
estratégias de posicionamento maximizando a taxa geral de armadilhas.
Por exemplo, muitos estudos de armadilhas fotográficas atualmente
colocam as câmeras em trilhas para maximizar a taxa de armadilhas. Essa
estratégia é válida para estimativa do nível de atividade, desde que os
animais usem as trilhas na mesma extensão ao longo do ciclo diário, o que
pode ser testado comparando os padrões de taxas de armadilhas dentro e
fora da trilha. Em contraste, o uso de iscas para atrair animais parece
introduzir padrões não aleatórios de uso do espaço que impediriam a
estimativa precisa do nível de atividade. Na prática, provavelmente será
mais seguro usar posicionamentos de câmera aleatórios na maioria dos
casos, embora essa estratégia ainda não funcione nos casos em que
algum habitat importante é totalmente inacessível. Por exemplo, no caso
de
©2014 Os Autores.Métodos em Ecologia e Evoluçãopublicado por John Wiley & Sons Ltd em nome da British Ecological Society.
Quantificando o nível de atividade animal9
espécies semi-arbóreas, não é viável capturar câmeras
representativamente no dossel, bem como no solo. Na
ausência de dados do dossel, a variação diária na proporção
da população que usa o solo levará a um viés na estimativa
do nível de atividade.
Dado que a suposição de um pico de atividade sincronizado é
central para o método, mas nem sempre justificável, o método
claramente precisa ser aplicado com cautela com isso em mente.
Com base nos resultados e nas evidências teóricas discutidas aqui,
esperamos que muitas das espécies de mamíferos terrestres
comumente capturadas por armadilhas fotográficas provavelmente
sincronizem seus picos de atividade em algum ponto do ciclo diário.
No entanto, é necessário um foco de pesquisa mais forte na questão
da sincronia para demonstrar isso, dada a escassez de evidências
atualmente disponíveis. Os usuários devem buscar a melhor
evidência possível que justifique a suposição de sincronia caso a caso
e interpretar os resultados com um grau de confiança equivalente ao
grau de confiança dessa suposição sendo atendida.
Finalmente, notamos que, embora o método tenha sido
desenvolvido especificamente para aplicação em dados de
armadilhas fotográficas, a ideia poderia, em princípio, ser aplicada a
dados coletados usando qualquer tecnologia de sensor que registre
o padrão temporal da atividade animal no ambiente. Por exemplo,
monitores acústicos podem fornecer registros adequados em alguns
casos. Portanto, encorajamos a exploração da aplicação do método a
outras tecnologias existentes e emergentes. Um novoRO pacote
(atividade) contém funções para ajustar e visualizar distribuições de
kernel circulares com a opção de ponderação, calcular níveis de
atividade associados e seus erros padrão, comparar estimativas
estatisticamente e realizar regressão de kernel circular.
Reconhecimentos
Agradecemos a Nadia Sitas, Anthony Turner, Daniel Rasmussen e Lennart
Suselbeek pela assistência em campo, bem como ao Smithsonian Tropical
Research Institute e, especialmente, à Oris Acevedo, pelo apoio logístico. As
autorizações necessárias para o trabalho descrito neste artigo foram obtidas do
Smithsonian Tropical Research Institute. O trabalho foi financiado pela National
Science Foundation (NSF-DEB 0717071), pela British Ecological Society e pela
Netherlands Foundation of Scientific Research (NWO-ALW863-07-008).
Acessibilidade de dados
Os dados usados neste artigo foram arquivados no figshare. (Rowcliffee outros 2014).
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Recebido em 3 de junho de 2014; aceito em 23 de agosto de
2014 Editora de Handling: Diana Fisher
Informações de Apoio
Informações adicionais de suporte podem ser encontradas na versão online
deste artigo.
Apêndice S1.Variação da velocidade com a hora do dia.
Apêndice S2.Variação na sensibilidade da câmera com a hora do dia.
Apêndice S3.Padrões de detectabilidade de atividade e confusão usados para
gerar dados simulados para avaliar o viés na estimativa do nível de atividade.
Apêndice S4.Dados usados na análise comparativa do nível de atividade
em várias fontes publicadas.
Apêndice S5.Tabela de seleção de modelo para análise comparativa do nível de
atividade em várias fontes publicadas.