Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ...

APLICAÇÃO DA ANÁLISE QUANTITATIVA DO

CRESCIMENTO VEGETAL PARA AVALIAR A ABSORÇÃO
E A UTILIZAÇÃO DE NUTRIENTES

Adelson Paulo Araújo(1) & Roberto Oscar Pereyra Rossiello(1)

Introdução .............................................................................................................................................. 221

Definições da Análise de Crescimento Vegetal .................................................................................... 224
Absorção de Nutrientes ......................................................................................................................... 226
Acumulação de Nutrientes em Bananeira ......................................................................................... 228
Acumulação de Nutrientes em Tomateiro .......................................................................................... 230
Absorção de Nitrogênio em Abacaxizeiro .......................................................................................... 233
Absorção de Nitrogênio em Plantas de Arroz .................................................................................... 235
Absorção de Fósforo em Feijoeiro .................................................................................................... 237
Utilização de Nutrientes ......................................................................................................................... 240
Utilização de Fósforo em Tomateiro .................................................................................................. 241
Efluxo de Prótons .................................................................................................................................. 244
Efluxo de Prótons em Plantas de Arroz ............................................................................................ 245
Considerações Finais ............................................................................................................................ 246
Literatura Citada .................................................................................................................................... 247

INTRODUÇÃO

A análise quantitativa do crescimento vegetal consiste em avaliar os

dados obtidos de coletas sequenciais, para descrever mudanças na produção
de matéria seca em razão do tempo, por meio do cálculo das taxas de
crescimento. Essa técnica de análise foi proposta por botânicos ingleses
no início do século XX (Evans, 1972) e desde então seus conceitos foram
largamente aplicados para investigar a adaptação ecológica de culturas a
novos ambientes, a competição entre espécies e variedades, a identificação
da capacidade produtiva de diferentes genótipos e o efeito de manejo e
tratos culturais em cultivos. Em estudos de cunho agronômico, a aplicação
dessa técnica tem sido estendida a estudos sobre relações fonte-dreno
(Pavel & De Jong, 1993; Sadras & Egli, 2008), análise de desfolhação periódica
(Anten & Ackerly, 2001), análise de componentes de produção (Jolliffe et al.,
1982), absorção e utilização de nutrientes (Williams, 1948; Keay et al.,

(1)
Professor do Departamento de Solos da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro - UFRRJ. CEP 23890-000
Seropédica (RJ). E-mail: aparaujo@ufrrj.br, ropr@ufrrj.br

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

2 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

1970; Brewster & Tinker, 1972; Hunt, 1973) e modelos de simulação do

crescimento vegetal (Nye et al., 1975; Rose, 1983; Hirose, 1988; Shipley et
al., 2005). A análise de crescimento é uma técnica correntemente utilizada
para investigar relações de competição por recursos abióticos, incluindo
aspectos temporais e espaciais de alocação de nutrientes (Useche & Shipley,
2010; Trinder et al., 2012).
Uma das principais vantagens da análise de crescimento vegetal é a
fácil obtenção dos valores primários exigidos, sem grandes demandas de
laboratório e equipamentos. Além disso, as técnicas empregadas nessa
análise fornecem medidas acuradas da performance geral de uma planta,
integrada tanto para cultivo em um dossel quanto para substanciais intervalos
de tempo (Hunt, 1982). A análise de crescimento envolve principalmente
estudos em níveis de organização de uma planta individual ou de uma
comunidade vegetal de restrita diversidade, como em cultivos comerciais;
níveis de organização inferior, como células e tecidos vegetais, ou superior,
como populações e ecossistemas, raramente são objeto de interpretação
por meio da análise de crescimento (Causton & Venus, 1981; Hunt, 1982).
Dessa forma, um dado problema de redução de produtividade vegetal pode
ser respondido satisfatoriamente pelas técnicas de análise de crescimento,
sem recorrer às complexas medidas bioquímicas ou fisiológicas, que por
vezes não têm relação direta com o assunto estudado (Hunt, 1982; Hall &
Long, 1993).
Duas grandezas básicas são necessárias para a consecução da análise
de crescimento: a quantidade de material vegetal presente, em geral a matéria
seca, e a quantidade do sistema assimilatório vegetal, usualmente a área
foliar. Essas grandezas são mensuradas em coletas efetuadas em diferentes
estádios da ontogenia vegetal, geralmente por meio de técnicas destrutivas.
Há dois métodos principais empregados no cálculo das taxas de
crescimento, o tradicional ou clássico e o funcional. No primeiro, as taxas
são calculadas entre duas coletas sucessivas, utilizando-se fórmulas
previamente deduzidas, e os valores obtidos são médias para o intervalo de
tempo entre as coletas. No segundo, os dados originais são ajustados a
funções por meio de regressão, cujas derivadas fornecem as taxas de
crescimento, obtendo-se estimativas de valores instantâneos das taxas. No
método clássico, é possível obter as repetições experimentais das taxas de
crescimento, permitindo a análise estatística das taxas dos diferentes
tratamentos sob análise. Entretanto, é intrínseca a ocorrência de elevada
variabilidade nas taxas de crescimento, que dificultam a identificação de
diferenças significativas entre tratamentos (Evans, 1972; Causton & Venus,

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 3

1981). Já o método funcional demanda a escolha adequada da função ajustada

aos dados primários, além de apresentar grande complexidade na
comparação estatística entre curvas ajustadas a diferentes tratamentos,
em particular das taxas derivadas (Hunt & Evans, 1980; Hunt, 1982; Keuls
& Garretsen, 1982; Araújo, 2003).
A aplicação das técnicas da análise de crescimento vegetal aos estudos
de absorção e utilização de nutrientes foi primeiramente vislumbrada por
Williams (1948), avaliando a absorção de fósforo (P) em pastagens da
Austrália. Posteriormente, esses conceitos foram ampliados por vários
autores como Loneragan & Asher (1967), Keay et al. (1970), Brewster &
Tinker (1972), Hunt (1973), Barrow (1975), Raper et al. (1977), Karlen et al.
(1988), Chisholm & Blair (1988), Wickens & Cheeseman (1988), Lynch &
White (1992) e Ingestad (1997), citando as contribuições originais. Além
disso, o aperfeiçoamento dos métodos de mensuração dos sistemas
radiculares, propiciado com o advento da análise digital de imagens, ampliou
as perspectivas para estimativa das taxas de absorção de nutrientes (Richner
et al., 2000; Araújo et al., 2004; Vamerali et al., 2007).
Apesar do grande período de tempo transcorrido desde as primeiras
proposições de aplicação das técnicas da análise de crescimento vegetal
aos estudos de absorção e utilização de nutrientes, não existe na literatura
científica um texto de sistematização do tema que permita compreensão
integrada de sua evolução e das possíveis aplicações. Dessa forma, este
trabalho objetivou apresentar as taxas de absorção e utilização de nutrientes,
dentro de uma perspectiva histórica, identificando as publicações originais,
assim como sua interpretação biológica a partir de resultados experimentais
com diversos cultivos.

DEFINIÇÕES DA ANÁLISE DE CRESCIMENTO

VEGETAL

De acordo com Hunt (1982), as diversas taxas empregadas na análise

de crescimento vegetal podem ser resumidas a três tipos básicos: taxa de
crescimento absoluto (TCA), que expressa a variação de uma grandeza no
tempo; taxa de crescimento relativo (TCR), que manifesta a variação de
uma grandeza no tempo, em relação ao valor preexistente dessa grandeza;
e taxa composta, como a taxa de assimilação líquida (TAL), que expressa a
variação temporal de uma grandeza em relação à outra.
Em termos matemáticos, são expressadas pelas equações:

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

4 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

dW
TCA = (em g d-1) (1)
dT
1 dW
TCR = ⋅ (em g g-1 d-1) (2)
W dT

1 dW
TAL = ⋅ (em g m-2 d-1) (3)
A dT
em que W, A e T correspondem à matéria seca, à área foliar e ao tempo,
respectivamente. As várias outras taxas empregadas na análise de
crescimento são matematicamente similares a algum desses três tipos
básicos (Hunt, 1982).
Além das taxas de crescimento, são também definidas as chamadas
razões simples, estimadas pela razão entre duas grandezas em determinada
época de avaliação. Dessa forma, podem-se definir a razão de área foliar
(RAF) e a área foliar específica (AFE) (Evans, 1972):
A
RAF = (em cm2 g-1) (4)
W
A
AFE = 2 -1
WF (em cm g ) (5)

em que A corresponde à área foliar e WF, à matéria seca de folhas. Essas

razões não envolvem variações no tempo, ou seja, não constituem taxas de
crescimento, mas são usualmente inseridas nos estudos de análise de
crescimento, inclusive na decomposição das taxas de crescimento (Evans,
1972; Hunt, 1978). Outras grandezas matemáticas empregadas na análise
de crescimento referem-se às integrais do tipo duração de área foliar e
duração de biomassa (Hunt, 1978), que não serão abordadas aqui.
Segundo Evans (1972), pelo método clássico de análise de crescimento,
as fórmulas para obter valores médios das taxas de crescimento para um
intervalo de tempo T2-T1 correspondem a:
W − W1
TCA = 2 (6)
T2 − T1

ln W2 − ln W1
TCR = (7)
T2 − T1

W2 − W1 ln A 2 − ln A 1
TAL = ⋅ (8)
A 2 − A1 T2 − T1

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 5

Essa equação para estimativa da TAL só é válida para uma relação

linear entre A e W, como W = a + b A. Em caso de relações não lineares
entre essas grandezas, outras fórmulas para valores médios da TAL são
indicadas (Radford, 1967).
No método funcional de análise de crescimento, proposto originalmente
por Vernon & Allison (1963), desenvolvido por Hughes & Freeman (1967) e
consolidado por Hunt (1982), modelos matemáticos empíricos são ajustados
aos dados primários de W e A em razão do tempo e suas derivadas fornecem
valores instantâneos das taxas. Para modelos lineares como as equações
exponenciais polinomiais, o ajuste é efetuado por regressão linear aos dados
transformados em logaritmo natural (Hunt, 1982) e para os modelos não
lineares, como Gompertz, Logística ou Richards, por métodos iterativos,
cuja solução não é inequívoca (Neter et al., 1990).

ABSORÇÃO DE NUTRIENTES

Os vários mecanismos que atuam na eficiência de nutrientes podem ser

agrupados em duas amplas categorias: a eficiência de absorção está
relacionada à capacidade de absorver maior quantidade do nutriente com
mínimo investimento em crescimento radicular; e a eficiência de utilização
é a habilidade relativa de produção de biomassa para cada unidade acumulada
do nutriente (Elliott & Läuchli, 1985). Vários indicadores são empregados
na avaliação da eficácia de absorção e utilização de nutrientes, com grande
discrepância na terminologia; é comum confundir-se alguns desses
indicadores com a eficiência vegetal em si, que constitui um componente
fisiológico bem mais complexo e com vários componentes (Araújo, 2000).
A velocidade de acumulação de nutrientes pode ser descrita pela taxa
de acumulação absoluta (TAA) e taxa de acumulação relativa (TAR) de
nutrientes (Raper et al., 1977; Karlen et al., 1988):

dU
TAA = (em mg d-1) (9)
dT

1 dU
TAR = ⋅ (em g g-1 d-1) (10)
dU dT
em que U corresponde ao conteúdo de nutrientes acumulado pela planta e
T, ao tempo. As estimativas dessas taxas são obtidas de forma análoga às
taxas de crescimento absoluto e relativo, tanto pelo método clássico

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

6 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

(Equações 6 e 7) quanto pelo funcional de análise de crescimento.

Para evitar ambiguidade, muito comum em estudos sobre nutrientes
(Jarrell & Beverly, 1981), adota-se aqui que o termo concentração, também
denominado teor, refere-se à concentração do nutriente no tecido vegetal; e
o termo conteúdo, também designado acúmulo, à quantidade do nutriente
acumulada no tecido vegetal. Por conseguinte, o conteúdo corresponde ao
produto entre a concentração do nutriente e a massa da matéria seca do
tecido vegetal correspondente.
Williams (1948) propôs que a taxa de acumulação de nutrientes fosse
expressa em termos de unidade de matéria seca radicular (WR); já Welbank
(1962) denominou-a de taxa de absorção específica (TAE), que corresponde a:
1 dU
TAE = ⋅ (em mg g-1 d-1) (11)
WR dT
De forma análoga à taxa de assimilação líquida (Equação 8), pelo método
clássico seu valor médio para um intervalo entre coletas é fornecido por
Williams (1948):
U−U ln WR 2 − ln WR1
TAE = ⋅ (12)
WR 2 − WR1 T2 − T1
Essa fórmula só deve ser utilizada no caso de relação linear entre U e
WR; para outras relações, outras fórmulas são mais adequadas. Pelo método
funcional, ajustando-se funções aos dados primários de U e WR, são obtidos
valores instantâneos da TAE (Hunt, 1973). Barrow (1975) ajustou regressões
múltiplas a caracteres mensurados em pastagens, considerando as doses
de P aplicadas ao solo e o tempo como variáveis independentes, obtendo
simultaneamente as variações temporais da TAE e sua resposta ao
suprimento de P.
A taxa de acumulação do nutriente também pode ser expressa por unidade
de volume, área (AR) ou comprimento (LR) radicular, sendo denominada de
influxo (I) (Brewster & Tinker, 1972; Barber, 1984), que corresponde a:
1 dU
I= ⋅ (em mg m-2 d-1) (13)
A R dT

1 dU
I= ⋅ (em mg m-1 d-1) (14)
L R dT
O influxo médio num intervalo entre coletas é calculado por fórmula
análoga à taxa de absorção específica (Equação 12):

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 7

U2 − U1 ln A R 2 − ln A R1
I= ⋅ (15)
A R 2 − A R1 T2 − T1

Pelo método funcional, são estimados valores instantâneos de influxo.

Outro indicador corresponde à razão entre o conteúdo do nutriente e a
massa, a área ou o comprimento radicular, denominado de razão de eficiência
radicular (RER) (Batten, 1992):
U
RER = -2
A R (em mg m ) (16)

Por analogia com as demais razões simples entre duas grandezas

(Equações 4 e 5), a razão de eficiência radicular é obtida para cada época
de coleta.

Acumulação de nutrientes em bananeira

Em experimento no campo em Planossolo Hidromórfico, Busquet (2006)
cultivou quatro genótipos de bananeira com quatro repetições, em
espaçamento de 3 x 2 m e uma planta por cova. A cada oito semanas, a
partir da oitava semana após o plantio das mudas no campo, foi coletada
uma planta por parcela, totalizando sete coletas. As plantas foram separadas
em raízes, rizoma, limbo foliar, bainha das folhas, engaço, frutos e brácteas,
obtendo-se a matéria seca. Nas amostras de cada porção vegetal,
determinaram-se os teores de N, P, K, Ca e Mg, segundo Malavolta et al.
(1997). Para este trabalho, os dados de conteúdos de N, P, K, Ca e Mg em
toda planta do cultivar Prata Anã foram ajustados ao modelo exponencial
polinomial de 2º grau, considerando as semanas após plantio como variável
independente. Por derivação dos modelos ajustados, foram estimados pelo
método funcional valores instantâneos das taxas de acumulação absoluta e
relativa de cada nutriente.
A acumulação de N, P, K, Ca e Mg pela bananeira teve aumento contínuo
até as 45-48 semanas após o plantio, com pequena redução após 48
semanas, em virtude do processo de senescência foliar (Figura 1). A
quantidade de nutrientes acumulada pela bananeira seguiu a ordem K > Ca
> N > Mg > P. Moreira & Fageria (2009) observaram a ordem de acumulação
K > N > Ca > Mg > S > P no cultivar de bananeira Thap Maeo. Considerando
o espaçamento utilizado no experimento, pôde-se estimar pelos modelos
ajustados acumulação máxima de 66, 51, 43, 38 e 9 kg ha-1 de K, Ca, N, Mg
e P, respectivamente. Esses valores podem servir como referência para a

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

8 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

recomendação de adubação da cultura nesse sistema de manejo de touceira

com planta única, ponderando-se as possíveis perdas de nutrientes e a
eficiência da adubação (Oliveira et al., 2005).

Conteúdo, g
TAR, mg g-1 d-1
TAA, mg d-1

Semana após plantio

Figura 1. Conteúdo total na planta, taxa de acumulação relativa (TAR) e taxa

de acumulação absoluta (TAA), de N, P, K, Ca e Mg, em plantas de
bananeira em condições de campo, estimados pelo modelo exponencial
polinomial de 2º grau ajustado aos dados primários.
Fonte: adaptado de Busquet (2006).

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 9

As taxas de acumulação relativa (TAR) de nutrientes declinaram

continuamente com o desenvolvimento vegetal (Figura 1), indicando
diminuição da eficiência de acumulação de nutrientes por unidade de nutriente
preexistente. Como foi ajustado um modelo exponencial polinomial de 2º
grau aos conteúdos de nutrientes, a TAR teve a forma de uma reta. A partir
de 47-48 semanas após plantio, ocorreram valores negativos da TAR (Figura
1), ou seja, houve perda de nutrientes, principalmente pelas folhas
senescentes. A TAR foi maior para o Ca, Mg e P e menor para o N e K
(Figura 1). Raper et al. (1977) propuseram que a comparação entre a TAR e
TCR pode indicar a demanda metabólica vegetal por determinado nutriente,
conceito aprofundado por Willits et al. (1992). Ingestad (1997), a partir de
uma série de publicações em que foram mensuradas a TAR de nutrientes e
sua relação com a taxa de fornecimento de nutrientes em solução nutritiva,
sugeriu novo paradigma para os estudos com plantas, em que a variável
usualmente adotada como controladora da absorção, a concentração externa
do nutriente, contemple a variável tempo.
As taxas de acumulação absoluta (TAA) de nutrientes foram muito baixas
logo após o plantio (Figura 1), quando as plantas estão se estabelecendo
em condições de campo. Em seguida, o crescimento se acelera, com intensa
emissão de folhas, e os valores máximos de TAA são atingidos (Figura 1).
Os valores máximos da TAA de K, Ca, N, Mg e P ocorreram em 29, 32, 28,
31 e 29 semanas após plantio, respectivamente. A partir de 30 semanas
após plantio, a TAA sofreu queda acentuada (Figura 1), pois nesse período
ocorreu a diferenciação floral do meristema apical, praticamente cessando
o lançamento de novas folhas. A partir de 47-48 semanas após plantio, o
cultivo apresentou valores negativos de TAA (Figura 1). García et al. (2003)
estimaram a TAA de nutrientes em arroz em condições de campo,
considerando os períodos de valores máximos da TAA como os estádios de
máxima demanda do cultivo, abordagem também adotada por Horneck &
Rosen (2008) em batata. Os valores máximos das taxas de acumulação
absoluta de N, P, K e S em cultivos de aveia, cevada e trigo ocorreram
anteriormente que os das taxas de crescimento, indicando que o adequado
suprimento de nutrientes no início do ciclo assumiu grande importância para
obter máximos rendimentos (Malhi et al., 2006).
A simples avaliação da quantidade acumulada de nutrientes indicou
aumento praticamente contínuo durante o ciclo, particularmente até o início
do estádio reprodutivo (Figura 1), sendo pouco ilustrativa da variação
ontogenética da demanda por nutrientes do cultivo. A análise da TAR de
nutrientes foi de pouco auxílio na interpretação dos resultados (Figura 1),

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

10 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

pois a TAR é bastante condicionada pela taxa de crescimento relativo vegetal

(Raper et al., 1977; Willits et al., 1992), que por sua vez tem forte controle
genético (Evans, 1972; Hunt, 1978). No entanto, a análise da TAA de
nutrientes determinou o período de máxima demanda de nutrientes pelo
cultivo, no caso em torno de 30 semanas após plantio (Figura 1), indicando
o período ideal para adubação de cobertura, constituindo ferramenta
extremamente útil para o manejo da adubação.

Acumulação de nutrientes em tomateiro

Plantas de tomateiro (Solanum lycopersicon Mill.) cultivar precoce Angela
I-5100 cresceram em casa de vegetação, em vasos com 13 kg de solo
retirado do horizonte A de Argissolo (Araújo et al., 1996). Foram efetuadas
nove coletas semanais entre 34 e 90 dias após transplante (DAT), com
quatro repetições por coleta, quando os caules, as folhas, os frutos e as
raízes foram separados, secos e pesados. Em cada porção vegetal,
determinaram-se os teores de K e Ca, segundo Malavolta et al. (1997). Os
conteúdos de nutrientes de cada parte da planta foram ajustados ao modelo
exponencial polinomial de 2º grau, considerando o tempo (DAT) como variável
independente. Por derivação dos modelos ajustados, estimaram-se valores
instantâneos das taxas de acumulação absoluta de nutrientes para cada
parte da planta e para a planta toda.
Os máximos conteúdos de K e Ca na planta toda ocorreram aos 78 e 80
DAT, respectivamente, reduzindo-se após em razão do processo de
senescência foliar (Figura 2). Entretanto, as TAAs de K e Ca da planta toda
atingiram seus valores máximos aos 57 DAT, indicando o período de máxima
demanda desses nutrientes. É importante destacar que essa demanda é
eminentemente metabólica, e não condicionada pela disponibilidade externa
de nutrientes, pois o Ca foi todo fornecido no início do experimento, quando
da calagem no preparo do solo, enquanto o K foi provido no plantio, mas
também em aplicações semanais no solo (Araújo et al., 1996).
A distribuição dos conteúdos de nutrientes em cada órgão da planta
indicou que inicialmente as folhas acumularam a maior parte do K e Ca,
seguido do caule (Figura 2). A partir dos 83 DAT, os frutos superaram as
folhas em termos de quantidades acumuladas de K, mas o conteúdo de Ca
nos frutos permaneceu sempre inferior às folhas. Esses resultados
comprovaram a elevada demanda por K para o crescimento vegetativo, a
produção de frutos e a qualidade dos frutos de tomate (Kanai et al., 2007).

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 11

As raízes sempre representaram pequena proporção dos conteúdos de K e

Ca (Figura 2).
Conteúdo de K, g

TAA de K, mg d-1
Conteúdo de Ca, g

TAA de Ca, mg d-1

Dia após plantio transplante

Figura 2. Conteúdo de K e Ca e taxa de acumulação absoluta (TAA) de K e Ca,

em folhas, caules, frutos, raízes e planta inteira de tomateiro, estimados
pelo modelo exponencial polinomial de 2º grau ajustado aos dados
primários.
Fonte: dados não publicados obtidos a partir de trabalho de Araújo et al. (1996).

A TAA de cada órgão da planta ilustrou os fluxos internos de nutrientes

na planta. Inicialmente, as folhas constituíram o dreno principal de K, com
valores máximos da TAA de K verificados aos 50 DAT (Figura 2). Os valores
máximos da TAA de K nos caules ocorreram pouco depois, aos 53 DAT. As
reduções na TAA de K nas folhas e nos caules após 50 DAT indicaram que
apesar de ainda ocorrer aumento da acumulação desse nutriente nesses
tecidos, outros órgãos da planta passaram a agir como drenos preferenciais,

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

12 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

no caso os frutos. Valores negativos de TAA de K nas folhas foram observados

a partir dos 68 DAT (Figura 2), evidenciando redução da quantidade desses
nutrientes nas folhas, em virtude da translocação para outros órgãos. A TAA
de K nos frutos aumentou intensamente após o início da frutificação, atingindo
valores máximos aos 74 DAT (Figura 2). Pode-se assumir que esse período
seja crítico quanto à demanda por K para garantir boa formação dos frutos
de tomate. Destaca-se que este experimento não foi conduzido até o final
do ciclo do tomateiro e, apesar de tratar-se de um cultivar precoce, resultados
mais consistentes sobre a demanda de nutrientes pelos frutos teriam que
ser avaliados em todo o ciclo de cultivo.
O comportamento do Ca foi bastante diferente. A quantidade desse
nutriente acumulada nos frutos sempre foi muito pequena, em comparação
a folhas e caules (Figura 2). O valor máximo de TAA de Ca nos frutos foi
observado aos 65 DAT, mas com demanda muito baixa. Essa baixa alocação
de Ca em frutos de tomate está associada à podridão apical do fruto, uma
desordem fisiológica muito comum no cultivo, apesar de outros mecanismos
fisiológicos também estarem envolvidos (Saure, 2001).
Os resultados indicaram que a simples análise dos conteúdos de
nutrientes em cada parte da planta não permitiu identificar os processos de
translocação interna de nutrientes. As taxas de acumulação absoluta de
nutrientes de cada tecido vegetal apresentaram valores máximos anteriores
aos máximos de conteúdo de nutrientes (Figura 2), evidenciando o início da
translocação de nutrientes e que tecido constitui o dreno preferencial de
nutrientes em cada estádio ontogenético. Karlen et al. (1988) adotaram uma
abordagem similar em plantas de milho em condições de campo. As variações
temporais nas taxas de acumulação de nutrientes, assim como nos diferentes
compartimentos metabólicos de nutrientes, podem ser usadas para quantificar
os fluxos internos e as taxas de assimilação de nutrientes na planta (Chisholm
& Blair, 1988). Lynch & White (1992) estimaram as taxas de acumulação de
N de diferentes partes da planta de feijoeiro em condições de campo,
descrevendo os processos de translocação de N para formação dos grãos,
enquanto Veneklaas et al. (2012) estimaram as taxas de acumulação de P
de cada parte da planta para a modelagem dos fluxos de transporte de P
entre diferentes tecidos.
Apesar do grande potencial de aplicação das taxas de acumulação
absoluta de nutrientes em cada parte da planta na identificação e interpretação
das relações fonte-dreno, são muito escassos os resultados na literatura
com essa abordagem.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 13

Absorção de nitrogênio em abacaxizeiro

Após aclimatação, mudas de abacaxi (Ananas comosus) foram
transplantadas para vasos com 5 kg de solo retirado do horizonte A de
Planossolo, dispostos em casa de vegetação (Ribeiro et al., 2011). Adotou-
se delineamento experimental em blocos ao acaso em esquema fatorial
incompleto com cinco repetições e uma planta por repetição, com três
tratamentos de poda do sistema radicular no momento do transplante (sem
poda, meia poda, ou poda total), quatro épocas de aplicação de N (no plantio,
aos 30, 60 e 90 dias após transplante - DAT), e quatro coletas em diferentes
estádios (aos 30, 60, 90 e 120 DAT). Quando da adubação nitrogenada, foi
aplicado 0,60 g de N sobre o solo de cada vaso.
Em cada coleta, a parte aérea foi separada, as raízes foram recuperadas
e digitalizadas com scanner e a área radicular determinada com o programa
Siarcs 3.0 (Embrapa Instrumentação Agropecuária). A parte aérea e as raízes
foram secas e pesadas, sendo determinado o teor de N. O influxo radicular
de N foi estimado pelo método clássico (Equação 15) para cada tratamento
de poda de raiz, época de aplicação de N e intervalo entre coletas, para
cada repetição experimental. Foi efetuada a análise de variância do conteúdo
de N, da área radicular e do influxo radicular de N, para cada coleta
separadamente, obtendo-se a diferença mínima significativa entre tratamentos
de poda de raiz pelo teste de Tukey a 5 %.
As plantas de abacaxizeiro sem poda do sistema radicular no momento
do transplante das mudas apresentaram maior área radicular que as com
meia poda ou poda total, nas avaliações aos 30 e 60 DAT (Figura 3). Aos 90
e 120 DAT, as plantas com poda total apresentaram menor aérea radicular.
Ao longo das avaliações, as plantas que receberam poda total apresentaram
o menor conteúdo total de N; as que receberam meia poda evidenciaram
valores intermediários; e as sem poda revelaram os maiores acúmulos de N
(Figura 3).
Houve redução dos valores de influxo radicular de N com o aumento da
idade das plantas (Figura 3). Em geral, a taxa de absorção de nutrientes
pelas raízes diminui com a ontogenia vegetal, em consequência da menor
demanda vegetal (Barber, 1984; Gao et al., 1998), da redução da
concentração em solução e da maior competição entre raízes (van Vuuren
et al., 1996). Em sistemas radiculares jovens, a taxa de absorção de
nutrientes reduz acentuadamente com o envelhecimento das raízes;
entretanto, sistemas radiculares mais velhos apresentam pequena taxa de
absorção, mas com menor declínio com o tempo (Gao et al., 1998).

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

14 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

Área radicular, cm2

Conteúdo de N, mg
Influxo de N, mg m-2 d-1

Dia após plantio transplante

Figura 3. Área radicular, conteúdo de N e influxo radicular de N em abacaxizeiro,

sob tratamentos de poda do sistema radicular no transplante das mudas
(sem poda, meia poda e poda total), em quatro épocas de avaliação (30,
60, 90 e 120 dias após transplante). As barras verticais representam a
diferença mínima significativa (Tukey a 5 %) e comparam tratamentos
dentro de cada época de avaliação.
Fonte: adaptado de Ribeiro et al. (2011).

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 15

O influxo de N nas raízes foi inferior nas plantas sem poda do sistema
radicular no intervalo entre 30-60 DAT (Figura 3); em 60-90 DAT, não houve
diferença significativa entre os tratamentos de poda; e em 90-120 DAT, as
plantas com poda total apresentaram o maior influxo, com similaridade entre
as plantas com meia poda ou sem poda (Figura 3). Dessa forma, as plantas
com poda do sistema radicular compensaram parcialmente sua menor área
radicular por meio de maiores valores de influxo de N. É comum a observação
de relações compensatórias entre influxo de nutrientes e crescimento
radicular (Araújo & Teixeira, 2000). Como a acumulação de nutrientes é
fortemente determinada pela demanda da parte aérea, as diferenças no
tamanho do sistema radicular originam aparente diferença na absorção de
nutrientes por unidade de sistema radicular (Araújo, 2000). Entretanto, outros
processos podem estar associados com esse mecanismo compensatório
como a maior competição entre raízes, em consequência da ramificação
radicular, ou alternativas metabólicas da planta entre a alocação de C para
a biomassa estrutural de raízes, a respiração radicular ou a absorção de
nutrientes (Nielsen et al., 2001).
Os coeficientes de variação dos influxos de N foram bem superiores aos
da área radicular e do conteúdo de N, refletindo em valores mais amplos da
diferença mínima significativa estimada pelo teste de Tukey (Figura 3). No
método clássico de análise de crescimento, são intrínsecas as variâncias
superiores nas taxas de crescimento que nas grandezas primárias que as
originam (Causton & Venus, 1981), em particular nas taxas compostas que
incluem duas diferentes grandezas como o influxo radicular. Essas elevadas
variâncias muitas vezes dificultam a identificação de diferenças significativas
entre tratamentos nas taxas de crescimento, constituindo uma das grandes
limitações do método clássico (Evans, 1972; Causton & Venus, 1981). Apesar
dessa variabilidade, foi possível identificar diferenças no influxo de N entre
os tratamentos de poda de raízes (Figura 3), inclusive pela utilização de
cinco repetições para cada tratamento.

Absorção de nitrogênio em plantas de arroz

Cresceram-se dois cultivares de arroz (Oryza sativa L.) em vasos com
12 L de solução nutritiva em casa de vegetação (França et al., 1999). Foram
efetuadas sete coletas entre os 25 e 85 dias após transplante (DAT) das
mudas para os vasos, adotando-se delineamento completamente casualizado
com quatro repetições. Em cada coleta, foi delimitada a área radicular em
uma amostra do sistema radicular pelo método fotoelétrico (Rossiello et al.,

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

16 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

1995). As raízes, os colmos + bainhas e as lâminas foliares foram separados,

secos e pesados, determinando-se em cada porção vegetal o teor de N.
Ajustou-se o modelo logístico aos dados de conteúdo de N da planta, bem
como o exponencial de 2o grau aos dados de área radicular, obtendo-se pelo
método funcional valores instantâneos do influxo radicular de N (Equação
13). O influxo de N foi também estimado pelo método clássico para cada
repetição experimental (Equação 15). A comparação dos valores de influxo
do método clássico foi efetuada conforme a proposta de Venus & Causton
(1979), que permite o cálculo da variância das taxas sem pareamento de
plantas, comparando-se os cultivares dentro de cada intervalo de tempo
pelo teste t a 5 %.
As diferenças entre cultivares na área radicular começaram a manifestar-
se a partir dos 35 DAT, com superioridade de IAC 4440 entre 35 e 75 DAT
(Figura 4). Não foram observadas diferenças entre os cultivares no conteúdo
de N (Figura 4). As dificuldades envolvidas na comparação estatística das
curvas derivadas no método funcional de análise de crescimento (Araújo,
2003) não permitem afirmar que o influxo em Comum Branco foi
significativamente maior que em IAC 4440, no início do período experimental
(Figura 4). Já o método clássico de análise de crescimento propicia a
comparação estatística das taxas, verificando-se que o influxo em Comum
Branco foi significativamente superior ao de IAC 4440, entre 35 e 55 DAT,
estádio em que principiaram as diferenças entre cultivares nos padrões de
desenvolvimento radicular (Figura 4).
Os influxos máximos de N, observados aos 25 DAT pelo método
funcional, foram menores que os valores de influxo calculados para o período
25-35 DAT, pelo método clássico (Figura 4). Essa discrepância entre os
dois métodos é atribuída a uma superestimativa da área radicular no início
do período experimental pelas funções ajustadas no método funcional,
originando menores valores de influxo. Para períodos subsequentes, as
discrepâncias foram menores; a partir dos 55 DAT ambas as estimativas
são muito próximas, evidenciando declínio característico do influxo em função
do tempo (van Vuuren et al., 1996). Calculando o influxo de N com base na
matéria fresca radicular para o período 25-35 DAT, foram obtidos valores
muito próximos aos observados por Kronzucker et al. (1998) e por Wang et
al. (1993), em plantas de arroz com 21 d em solução nutritiva com NH4+,
estimadas pela absorção de 13N. Essas comparações indicam que a análise
de crescimento fornece valores de influxo de N similares aos métodos com
isótopos.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 17

Conteúdo de N, g
Área radicular, m2

Influxo, mg m-2 d-1

Influxo, mg m-2 d-1

Dia após plantio transplante

Figura 4. Área radicular, conteúdo de N e influxo radicular de N estimados

pelos métodos funcional e clássico de dois cultivares de arroz (Comum
Branco e IAC 4440), crescidos em solução nutritiva. Os asteriscos nos
gráficos de influxo de N do método clássico indicam diferença
significativa entre cultivares dentro de cada intervalo entre coletas (teste
t a 5 %).
Fonte: adaptado de França et al. (1999).

Absorção de fósforo em feijoeiro

Em vasos com 10 kg de solo retirado do horizonte A de Argissolo, foram
cultivadas plantas de feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.) (Araújo & Teixeira,
2000). Foi adotado um arranjo fatorial 8 x 2 x 3 com quatro repetições,
combinando oito cultivares, duas doses de P aplicado ao solo (20 e 80 mg
kg-1) e três coletas, nos estádios de terceiro trifólio expandido, floração e

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

 18 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

emissão de vagens de cada cultivar, mantendo um intervalo de 9 d entre

coletas. As sementes foram inoculadas com rizóbio, mantendo-se quatro
plantas por vaso. Em cada coleta, as folhas, os caules e as vagens foram
separados; as raízes e os nódulos foram recuperados. A área radicular foi
determinada em uma amostra do sistema radicular pelo método fotoelétrico
(Rossiello et al., 1995). As folhas, os caules, as vagens, as raízes e os
nódulos foram secos e pesados; determinou-se o teor de P em cada porção
vegetal. A razão de eficiência radicular de P (Equação 16) foi calculada para
cada planta. A taxa de absorção específica de P (Equação 11) e o influxo
radicular de P (Equação 15) foram estimados pelo método clássico, para
cada genótipo, dose de P aplicada ao solo e intervalo entre coletas, para
cada repetição experimental. Foi conduzida a análise de variância para cada
coleta separadamente, obtendo-se a diferença mínima significativa entre
genótipos pelo teste Tukey a 5 %.
Observaram-se diferenças entre cultivares de feijoeiro na razão de
eficiência radicular (RER) de P, nas duas doses de P aplicado ao solo e nas
as três épocas de avaliação (Figura 5). Aumentou-se a RER na maior dose de
P aplicada ao solo, para todas a s cultivares, indicando maior absorção de
P por unidade de área radicular com o maior suprimento de P no solo. Os
valores de RER aumentaram com o decorrer do experimento (Figura 5).
A maioria dos cultivares apresentou maior taxa de absorção específica
(TAE) e influxo radicular de P na dose mais alta de P aplicada ao solo
(Figura 5). Foram identificadas diferenças entre cultivares na TAE e no influxo
de P, nas duas doses de P antes da floração e na dose mais alta de P após
floração, sem diferenças significativas entre cultivares na dose mais baixa
de P, após floração (Figura 5). Houve redução dos valores de TAE e de
influxo com a ontogenia vegetal. Entretanto, cultivares como BAT 76, Carioca
e Rico 23 mantiveram valores de influxo relativamente estáveis, durante o
período experimental (Figura 5).
Os coeficientes de variação foram menores para a RER do que para a
TAE e o influxo, o que se refletiu em valores mais amplos da diferença
mínima significativa entre tratamentos para essas taxas (Figura 5). Como
discutido nos dados de abacaxi, elevados valores de variância são comuns
nas estimativas das taxas de crescimento, mas foi possível identificar
diferenças entre genótipos na TAE e no influxo de P, inclusive por tratar-se
de experimento com grande número de parcelas experimentais e elevado
número de graus de liberdade do resíduo na análise de variância. As variâncias
da TAE e do influxo de P aumentaram com o transcorrer do experimento
(Figura 5). Com o desenvolvimento vegetal, os incrementos relativos de

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 19

biomassa, expressos em logaritmo natural, diminuem com o tempo; com

isso, é comum a ocorrência de maiores erros experimentais nas taxas de
crescimento com o aumento da idade das plantas, em particular em estádios
reprodutivos quando os incrementos de biomassa são usualmente menores
(Evans, 1972; Causton & Venus, 1981).
RER, mg m-2
TAE, mg g-1 d-1
Influxo, mg m-2 d-1

Genótipo

Figura 5. Razão de eficiência radicular de P (RER), taxa de absorção específica

de P (TAE) e influxo radicular de P de oito genótipos de feijoeiro crescidos
sob duas doses de P aplicado ao solo (P1 e P2, respectivamente, 20 e
80 mg kg-1 de P). Barras verticais representam a diferença mínima
significativa (Tukey a 5 %) e comparam genótipos dentro de cada dose
de P. Genótipos: 1 - BAT 76, 2 - Carioca, 3 - Goiano Precoce, 4 - Ica Pijao,
5 - Ouro Negro, 6 - Puebla 152, 7 - Rico 23 e 8 - Rio Tibagi.
Fonte: adaptado de Araújo & Teixeira (2000).

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

20 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

As diferenças entre os cultivares de feijoeiro foram similares, a partir da

interpretação da TAE ou do influxo de P (Figura 5). Na verdade, as diferenças
entre cultivares antes da floração foram mais expressivas para a TAE do que
para o influxo. As taxas de absorção de P por unidade de matéria seca ou
comprimento radicular foram igualmente correlacionadas com a acumulação
de P em linhagens de tomateiro, evidenciando ser mais prático conduzir a
avaliação com base na matéria seca radicular (Coltman et al., 1985).
Entretanto, essa premissa só torna-se válida caso as diferenças na morfologia
radicular entre os tratamentos em estudo não sejam muito expressivas.
Como a arquitetura radicular modifica-se intensamente em reposta a
diferenças na disponibilidade de P (Walk et al., 2006) e com a ontogenia
vegetal (O’Toole & Bland, 1987), diferenças entre genótipos na morfologia
radicular, como a produção de raízes finas, podem originar variações na
TAE que não sejam advindas de diferenças na velocidade de absorção por
unidade de área ou comprimento radicular, expressa pelo influxo.
Há contradição entre o aumento dos valores da RER após a floração e a
concomitante redução da TAE e do influxo de P (Figura 5). Como a RER
constitui razão instantânea entre o conteúdo de P na planta e a área radicular
(Equação 16), e considerando que raízes mais velhas mantêm atividade de
absorção de P (Barber, 1984), com o desenvolvimento ontogenético há
aumento mais intenso na quantidade de P acumulada do que na área
radicular existente, com consequente aumento da RER. Entretanto, o que
ocorre na verdade é redução na atividade de absorção com o envelhecimento
do sistema radicular, como documentado na literatura (Barber, 1984; Araújo
et al., 1996; Gao et al., 1998) e comprovado pela diminuição nos valores de
influxo (Figura 5). Dessa forma, o influxo radicular apresenta-se como o
indicador mais adequado da atividade de absorção do sistema radicular do
que as razões instantâneas como a RER.
Dentre as aplicações da análise de crescimento em estudos sobre
nutrientes, a estimativa das taxas de absorção de nutrientes em raízes constitui
a abordagem mais difundida na literatura, com inumeráveis publicações desde
a proposição original de Williams (1948). Não se conhece na literatura uma
comparação crítica entre a análise de crescimento e outros métodos para
estimativas de influxo radicular de nutrientes, como o uso de isótopos ou o
método da depleção de nutrientes da solução nutritiva. Entretanto, destaca-
se que o método da depleção da solução nutritiva com plantas inteiras, que
permite a estimativa de parâmetros cinéticos de absorção radicular, exige o
cultivo das plantas em condições controladas em solução nutritiva (Barber,

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 21

1984), sem aplicabilidade para plantas crescidas em solo. Além disso, o método
da depleção da solução nutritiva utiliza plantas de pequeno tamanho em
estádios iniciais de crescimento (Barber, 1984), sendo difícil vislumbrar seu
emprego em experimentos de longa duração. De outra forma, as taxas de
absorção de nutrientes oriundas da análise de crescimento podem ser
estimadas em plantas crescidas em solo, tanto em vaso quanto no campo,
em condições experimentais similares a cultivos comerciais.

UTILIZAÇÃO DE NUTRIENTES

Um indicador da eficiência vegetal de utilização de nutrientes é a

produção de matéria seca (W) por unidade de nutriente acumulado na matéria
seca (U) ou quociente de utilização (QU) (Steenbjerg & Jakobsen, 1963):

W
QU = (em g mg-1) (17)
U
Esse quociente é equivalente ao inverso da concentração do nutriente
na matéria seca. O quociente de utilização pode ser ponderado pela produção
de matéria seca (Siddiqi & Glass, 1981), definindo-se o índice de utilização
(IU):

W2
IU = QU ⋅ W = (em g2 mg-1) (18)
U
Keay et al. (1970) propuseram expressar a taxa de crescimento absoluto
por unidade de nutriente acumulado pela planta, definindo a taxa de utilização
de nutrientes, denominada por Hunt (1978) de taxa de utilização específica
(TUE), que corresponde a:

1 dW
TUE = ⋅ (em g g-1 d-1) (19)
U dT
Como a taxa de assimilação líquida (Equação 8), seu valor médio para
um intervalo de tempo entre coletas é fornecido por:
W2 − W1 ln U2 − ln U1
TUE = ⋅ (20)
U2 − U1 T2 − T1
Pelo método funcional, ajustando-se funções aos dados primários de U
e W, são obtidos valores instantâneos da TUE. Hunt (1978) e Hirose (1988)
apresentaram interessantes decomposições da TUE, associando-a com a
taxa de assimilação líquida ou com a concentração de nutrientes na planta.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

22 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

Utilização de fósforo em tomateiro

Cresceram-se plantas de tomateiro (Solanum lycopersicon Mill.) em casa
de vegetação em vasos com 13 kg de solo retirado do horizonte A de Argissolo
(Araújo et al., 1996). Foi utilizado delineamento em blocos ao acaso em
arranjo fatorial 2 x 9 com quatro repetições, combinando duas doses de P
aplicado ao solo (60 e 120 mg kg-1) e nove coletas semanais entre 34 e 90
dias após transplante. Em cada coleta, os caules, as folhas, os frutos e as
raízes foram separados, secos e pesados, determinando-se em cada porção
vegetal o teor de P. Os dados de matéria seca total e conteúdo total de P na
planta, para as duas doses de P aplicado ao solo, foram ajustados ao modelo
de Gompertz. Por derivação dos modelos ajustados, foram estimados valores
instantâneos do quociente de utilização de P (Equação 17), do índice de
utilização de P (Equação 18) e da taxa de utilização específica de P (Equação
19). Foi efetuada a análise de variância dos dados de matéria seca e do
conteúdo de P transformados em logaritmo natural, considerando um fatorial
entre doses de P e coletas (Araújo, 2003), sendo as médias das doses de
P dentro de cada coleta comparadas pelo teste de Tukey a 5 %.
A matéria seca e o conteúdo de P do tomateiro tiveram aumento contínuo
com a ontogenia (Figura 6). A maior dose de P no solo proporcionou aumento
na produção de matéria seca a partir dos 69 DAT e elevou o conteúdo de P
em todas as épocas de coleta. Apesar do maior crescimento do tomateiro
na maior dose de P, o quociente de utilização de P e a TUE foram menores
na maior dose de P durante todo o experimento (Figura 6), indicando que o
suprimento de P na maior dose excedeu os requerimentos de crescimento,
com parte do P absorvido permanecendo sem efetiva utilização.
A comparação estatística de curvas ajustadas aos dados primários é
exequível, mesmo envolvendo técnicas estatísticas pouco usuais (Neter et
al., 1990). Já a comparação estatística das taxas derivadas é tema mais
complexo, cujas tentativas de resolução não foram plenamente satisfatórias
(Hughes & Freeman, 1967; Hunt & Evans, 1980; Causton & Venus, 1981;
Keuls & Garretsen, 1982). Aprofundando a sugestão de Poorter & Lewis
(1986), Araújo (2003) propôs que a análise de variância conjunta dos dados
primários de diferentes coletas, transformados em logaritmo natural para
reduzir a heterocedastia, poderia auxiliar na identificação de efeitos
significativos nas taxas de crescimento. Esse procedimento permite identificar
que na maior dose de P aplicada ao solo ocorreu maior crescimento do
tomateiro a partir dos 69 DAT, indicando maior taxa de crescimento absoluto,
e maior acumulação de P durante todo o experimento, denotando maior

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 23

taxa de acumulação absoluta de P (Figura 6). Entretanto, esse procedimento

não é conclusivo quando da comparação estatística das taxas compostas
que utilizam duas variáveis como a TUE (Araújo, 2003). Apesar dessas
restrições, considerando que o tomateiro produziu valores similares de
matéria seca nas duas doses de P no solo até os 62 DAT, mas com maior
acumulação de P nesse período (Figura 6), pode-se assumir que a TUE foi
significativamente superior na menor dose de P entre os 34 e 62 DAT. A
partir de 62 DAT, as diferenças estatísticas entre as doses de P para a TUE
não podem ser estabelecidas a contento.

Conteúdo de P, mg
Matéria seca, g

TUE, g g-1 d-1

QU, g mg-1

Dia após transplante

Figura 6. Matéria seca total (parte aérea e raízes), conteúdo de P, quociente
de utilização de P (QU) e taxa de utilização específica de P (TUE) de
tomateiro crescido sob duas doses de P aplicado ao solo (P1 e P2,
respectivamente, 60 e 120 mg kg-1) estimados pelo modelo de Gompertz
ajustado aos dados primários. Os asteriscos nos gráficos de matéria
seca e conteúdo de P indicam diferença significativa entre doses de P
dentro de cada época (Tukey a 5 %), identificada pela análise estatística
dos dados transformados em logaritmo natural.
Fonte: adaptado de Araújo et al. (1996).

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

24 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

A taxa de utilização específica (TUE) de P diminuiu durante o período

experimental (Figura 6), indicando menor eficiência de conversão de P em
material vegetal com o envelhecimento das plantas. Essa redução
ontogenética da TUE coaduna-se com a menor atividade fotossintética
observada com o envelhecimento vegetal (Evans, 1972; Hunt, 1982; Araújo
& Teixeira, 2000). Entretanto, o quociente de utilização de P aumentou com
a idade da planta (Figura 6), pois a concentração de P nos tecidos reduziu-
se com o tempo. Dessa forma, esse quociente indicou maior eficiência de
conversão de P em biomassa com o envelhecimento das plantas,
contradizendo a expectativa biológica. Na verdade, o quociente de utilização
e por extensão o teor de nutrientes nos tecidos apresentam sérias limitações
como indicador de eficiência vegetal, pois efeitos de diluição, associados a
variações ontogenéticas ou a diferentes níveis de nutrição, dificultam a
interpretação dos resultados (Jarrell & Beverly, 1981). Essas limitações
induziram Siddiqi & Glass (1981) a proporem o índice de utilização (Eq. 18),
mas esse índice apresentou aumento ainda mais dramático com a ontogenia
do tomateiro (dados não apresentados), em virtude do grande incremento
de matéria seca durante o experimento. Sendo assim, tanto o índice quanto
o quociente de utilização de P não foram adequados para indicar as variações
ontogenéticas da utilização de P. A TUE evidenciou-se indicador mais fidedigno
da evolução temporal da utilização de P para produção de matéria seca do
tomateiro, em resposta a diferentes suprimentos do nutriente (Figura 6).
Apesar do grande potencial da taxa de utilização específica para a
interpretação da resposta de cultivos a diferentes níveis de suprimento de
nutrientes, inclusive podendo auxiliar na identificação dos níveis críticos de
nutrientes, são bastante escassas na literatura aplicações das taxas de
utilização de nutrientes na interpretação de resultados experimentais.

EFLUXO DE PRÓTONS

O efluxo ativo de prótons associado às ATPases das membranas celulares

assume grande relevância na fisiologia celular, participando do metabolismo
e do crescimento por meio de processos como a regulação do pH
citoplasmático, a manutenção do turgor, o relaxamento da parede celular e
o aumento da polaridade da membrana (Morsomme & Boutry, 2000). Como
as plantas necessitam manter o equilíbrio de cargas e o pH no interior das
células próximos da neutralidade, quando mais cátions que ânions são
absorvidos pela célula, mais H+ é liberado pelas raízes, decrescendo o pH
da rizosfera (Luisi et al., 1983; Hinsinger et al., 2003). Essa acidificação da

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 25

rizosfera modifica as propriedades do ambiente radicular, o que por sua vez

influencia a atividade metabólica, a disponibilidade de nutrientes e o
crescimento radicular (Fernandes & Rossiello, 1995; Hinsinger et al., 2003).
O efluxo líquido de H+ (EH) em um sistema radicular contido em um
volume de solo pode ser estimado pela equação:
1 dH
EH = ⋅
A R dT (em µmol cm h )
-2 -1
(21)

em que H, AR e T correspondem ao total de prótons livres na solução, à área

radicular e ao tempo, respectivamente. Essa determinação envolve alguma
imprecisão, em razão da variação axial do influxo e do efluxo de H+ no ápice
radicular e das dificuldades de mensuração da atividade de H+ na superfície
radicular (França et al., 2006). Os valores de H podem ser calculados pelo
produto entre a concentração do H+ (em mol L-1, a partir do valor de pH
mensurado na solução) e do volume da solução.
A exemplo das demais taxas compostas da análise de crescimento
(Equação 8), valores médios do efluxo para um intervalo de tempo T2-T1
podem ser estimados por:
H2 − H1 ln A R 2 − ln A R1
EH = ⋅ (22)
A R 2 − A R1 T2 − T1

Efluxo de prótons em plantas de arroz

Plantas de arroz (Oryza sativa L.) foram crescidas em casa de vegetação
em vasos com 3,7 L de solução nutritiva com NH4+ como única fonte de N
para induzir ciclos de acidificação da solução (França et al., 2006).
Transcorridos 15 dias de crescimento, iniciaram-se as avaliações, após 0,
48, 96, 144 e 192 h. Em cada avaliação, o pH da solução era mensurado
com potenciômetro; um grupo de três plantas era coletado e o pH da solução
das plantas restantes ajustado para 5,3. Nas plantas coletadas, foram
mensuradas a massa da matéria fresca radicular e a área radicular pelo
método fotoelétrico (Rossiello et al., 1995).
Os valores de efluxo de H+ variaram entre 0,02 e 0,046 µmol cm-2 h-1 ou
entre 2,8 e 6,0 µmol g-1 h-1, com valores mínimos no período 48-96 h (Quadro
1). Amooaghaie et al. (2002) mediram, em plântulas de trigo em solução
nutritiva, efluxos de H+ da ordem de 2,6 a 5,2 µmol g-1 h-1, em resposta à
inoculação com duas estirpes de Azospirillum brasilense, sendo observada
correlação significativa entre a magnitude da extrusão de prótons e o

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

26 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

comprimento radicular. França et al. (2006) observaram fenômeno similar,

uma vez que os maiores valores de efluxo ao final do período experimental
(Quadro 1) foram coincidentes com grande incremento do comprimento das
raízes seminais, indicando estímulo do decréscimo do pH na elongação
radicular.

Quadro 1. Efluxo de H+ a cada período de 48 h de crescimento de plântulas de

arroz em solução nutritiva, expresso por unidade de área ou de matéria
fresca radicular

Efluxo
Tempo Área radicular Matéria fresca radicular
h µmol cm-2 h-1 µmol g-1 h-1
0-48 0,0457 4,58
48-96 0,0201 2,84
96-144 0,0383 5,62
144-192 0,0379 5,96
Fonte: adaptado de França et al. (2006).

Como a absorção de P em plantas é do tipo simporte (H+/H2PO4-), a

acidificação da rizosfera, via extrusão de prótons, deve facilitar a aquisição
do nutriente; em concordância, a extrusão de H+ foi associada à maior
adaptação de um genótipo de feijoeiro à deficiência de P (Tang et al., 2001).
Considerando a facilidade de mensuração desse processo, Glass et al. (1981)
sugeriram que a avaliação do efluxo de H+ pode ser ferramenta útil na seleção
de genótipos de cevada mais eficientes na absorção de K+.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

As taxas de absorção e de utilização de nutrientes podem ser

quantificadas pela análise quantitativa do crescimento vegetal em plantas
crescidas em solo, tanto em vasos como no campo, em diferentes estádios
de crescimento e em condições experimentais similares a cultivos
comerciais. Essas taxas constituem ferramentas efetivas para identificar os
estádios de máxima demanda de nutrientes; identificar e interpretar as
relações fonte-dreno; quantificar a absorção radicular de nutrientes; e avaliar
a resposta de cultivos à disponibilidade de nutrientes.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 27

LITERATURA CITADA
AMOOAGHAIE, R.; MOSTAJERAN, A. & EMTIAZI, G. The effect of compatible and incompatible
Azospirillum brasilense strains on proton efflux of intact wheat roots. Plant Soil,
243:155-160, 2002.
ANTEN, N.P.R. & ACKERLY, D.D. A new method of growth analysis for plants that experience
periodic losses of leaf mass. Funct. Ecol., 15:804-811, 2001.

ARAÚJO, A.P. & TEIXEIRA, M.G. Ontogenetic variations on absorption and utilization of
phosphorus in common bean cultivars under biological nitrogen fixation. Plant Soil,
225:1-10, 2000.

ARAÚJO, A.P. Analysis of variance of primary data on plant growth analysis. Pesq.
Agropec. Bras., 38:1-10, 2003.
ARAÚJO, A.P.; ROSSIELLO, R.O.P.; SILVA, E.M.R. & ALMEIDA, D.L. Growth analysis of
tomato colonized with arbuscular mycorrhizal fungi. R. Bras. Ci. Solo, 20:233-240,
1996.
ARAÚJO, A.P.; FERNANDES, A.M.; KUBOTA, F.Y.; BRASIL, F.C. & TEIXEIRA, M.G. Sample
size for measurement of root traits on common bean by image analysis. Pesq. Agropec.
Bras., 39:313-318, 2004.
ARAÚJO, A.P. Eficiência vegetal de absorção e utilização de fósforo, com especial
referência ao feijoeiro. In: NOVAIS, R.F.; ALVAREZ V., V.H. & SCHAEFER, C.E.G.R.,
eds. Tópicos em ciência do solo. Viçosa, MG, Sociedade Brasileira de Ciência do
Solo, 2000. v.1. p.163-212.

BARBER, S.A. Soil nutrient bioavailability: A mechanistic approach. New York, Wiley-
Interscience, 1984. 398p.

BARROW, N.J. The response to phosphate of two annual pasture species. II. The specific
rate of uptake of phosphate, its distribution and use for growth. Austr. J. Agric. Res.,
26:145-156, 1975.

BATTEN, G.D. A review of phosphorus efficiency in wheat. Plant Soil, 146:163-168, 1992.
BREWSTER, J.L. & TINKER, P.B.H. Nutrient flow rates into roots. Soils Fert., 35:355-359,
1972.

BUSQUET, R.N.B. Análise de crescimento, fenologia e acumulação de nutrientes de quatro

genótipos de bananeira no Estado do Rio de Janeiro. Seropédica, Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, 2006. 126p. (Tese de Doutorado)

CAUSTON, D.R. & VENUS, J.C. The biometry of plant growth. London, Edward Arnold,
1981. 307p.
CHISHOLM, R.H. & BLAIR, G.J. Phosphorus efficiency in pasture species. III. Correlations
of dry matter accumulation with phosphorus pool sizes and their net transfer rate.
Austr. J. Agric. Res., 39:827-836, 1988.
COLTMAN, R.R.; GERLOFF, G.C. & GABELMAN, W.H. Differential tolerance of tomato
strains to maintained and deficient levels of phosphorus. J. Am. Soc. Hortic. Sci.,
110:140-144, 1985.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

28 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

ELLIOTT, G.C. & LÄUCHLI, A. Phosphorus efficiency and phosphate-iron interaction in

maize. Agron. J., 77:399-403, 1985.

EVANS, G.C. The quantitative analysis of plant growth. Oxford, Blackwell, 1972. 734p.

FERNANDES, M.S. & ROSSIELLO, R.O.P. Mineral nitrogen in plant physiology and plant
nutrition. Crit. Rev. Plant Sci., 14:111-148, 1995.

FRANÇA, M.G.C.; ROSSIELLO, R.O.P.; RAMOS, F.T. & ZONTA, E. Root growth and proton
efflux rates of rice seedlings in a greenhouse environment. Acta Bot. Bras., 20:25-
30, 2006.

FRANÇA, M.G.C.; ROSSIELLO, R.O.P.; ZONTA, E.; ARAÚJO, A.P. & RAMOS, F.T.
Desenvolvimento radicular e influxo de nitrogênio em duas cultivares de arroz. Pesq.
Agropec. Bras., 34:1845-1853, 1999.

GAO, S.; PAN, W.L. & KOENIG, R.T. Integrated root system age in relation to plant nutrient
uptake activity. Agron. J., 90:505-510, 1998.

GARCÍA, A.X.; DOURADO-NETO, D.; BASANTA, M.D.V.; OVEJERO, R.F.L. & FAVARIN, J.L.
Logistic rice model for dry matter and nutrient uptake. Sci. Agric., 60:481-488, 2003.

GLASS, A.D.M.; SIDDIQI, M.Y. & GILES, K.I. Correlation between potassium uptake and
hydrogen efflux in barley varieties. A potential screening method for the isolation of
nutrient efficient lines. Plant Physiol., 68:457-459, 1981.

HALL, D.O. & LONG, S.P. Photosynthesis and the changing environment. In: HALL, D.O.;
SCURLOCK, J.M.O.; BOLHÀR-NORDENKAMPF, H.R.; LEEGOOD, R.C. & LONG, S.P.,
eds. Photosynthesis and production in a changing environment: A field and laboratory
manual. London, Chapman & Hall, 1993. p.xxiii-xxvii.

HINSINGER, P.; PLASSARD, C.; TANG, C. & JAILLARD, B. Origins of root-mediated pH

changes in the rhizosphere and their responses to environmental constraints: A
review. Plant Soil, 248:43-59, 2003.

HIROSE, T. Modelling the relative growth rate as a function of plant nitrogen concentration.
Physiol. Plant., 72:185-189, 1988.

HORNECK, D. & ROSEN, C. Measuring nutrient accumulation rates of potatoes - tools for
better management. Better Crops, 92:4-6, 2008.

HUGHES, A.P. & FREEMAN, P.R. Growth analysis using frequent small harvests. J. Appl.
Ecol., 4:553-560, 1967.

HUNT, R. & EVANS, G.C. Classical data on the growth of maize: Curve fitting with statistical
analysis. New Phytol., 86:155-180, 1980.
HUNT, R. A method of estimating root efficiency. J. Appl. Ecol., 10:157-164, 1973.

HUNT, R. Plant growth analysis. London, Edward Arnold, 1978. 67p. (Studies in Biology,
96)

HUNT, R. Plant growth curves: The functional approach to plant growth analysis. London,
Edward Arnold, 1982. 248p.

INGESTAD, T. A shift of paradigm is needed in plant science. Physiol. Plant., 101:446-450,

1997.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 29

JARRELL, W.M. & BEVERLY, R.B. The dilution effect in plant nutrition studies. Adv. Agron.,
34:197-223, 1981.

JOLLIFFE, P.A.; EATON, G.W. & LOVETT DOUST, J. Sequential analysis of plant growth.
New Phytol., 92:287-296, 1982.

KANAI, S.; OHKURA, K.; ADU-GYAMFI, J.J.; MOHAPATRA, P.K.; NGUYEN, N.T.; SANEOKA,
H. & FUJITA, K. Depression of sink activity precedes the inhibition of biomass production
in tomato plants subjected to potassium deficiency stress. J. Exp. Bot., 58:2917-
2928, 2007.

KARLEN, D.L.; FLANNERY, R.L. & SLADER, E.J. Aerial accumulation and partitioning of
nutrients by corn. Agron. J., 80:232-242, 1988.
KEAY, J.; BIDDISCOMBE, E.F. & OZANNE, P.G. The comparative rates of phosphate
absorption by eight annual pasture species. Austr. J. Agric. Res., 21:33-44, 1970.

KEULS, M. & GARRETSEN, F. Statistical analysis of growth curves in plant breeding.

Euphytica, 31:51-64, 1982.

KRONZUCKER, H.J.; KIRK, G.J.D.; SIDDIQI, M.Y. & GLASS, A.D.M. Effects of hypoxia on
13
NH4+ fluxes in rice roots. Plant Physiol., 116:581-587, 1998.

LONERAGAN, J.F. & ASHER, C.J. Response of plants to phosphate concentration in

solution culture: II. Rate of phosphate absorption and its relation to growth. Soil Sci.,
103:311-318, 1967.

LUISI, M.V.V.; ROSSIELLO, R.O.P. & FERNANDES, M.S. Acidificação do rizocilindro de

milho em resposta à absorção de nutrientes e sua relação com o crescimento radicular.
R. Bras. Ci. Solo, 7:69-74, 1983.

LYNCH, J. & WHITE, J.W. Shoot nitrogen dynamics in tropical common bean. Crop Sci.,
32:392-397, 1992.

MALAVOLTA, E.; VITTI, G.C. & OLIVEIRA, S.A. Avaliação do estado nutricional das plantas.
2.ed. Piracicaba, Associação Brasileira para Pesquisa da Potassa e do Fosfato,
1997. 319p.

MALHI, S.S.; JOHNSTON, A.M.; SCHOENAU, J.J.; WANG, Z.H. & VERA, C.L. Seasonal
biomass accumulation and nutrient uptake of wheat, barley and oat on a Black
Chernozem soil in Saskatchewan. Can. J. Plant Sci., 86:1005-1014, 2006.
MOREIRA, A. & FAGERIA, N.K. Repartição e remobilização de nutrientes na bananeira. R.
Bras. Frutic., 31:574-581, 2009.

MORSOMME, P. & BOUTRY, M. The plant plasma membrane H+-ATPase: Structure, function
and regulation. Biochim. Biophys. Acta, 1465:1-16, 2000.

NETER, J.; WASSERMAN, W. & KUTNER, M.H. Applied linear statistical models. 3.ed. Burr
Ridge, Richard D. Irwin, 1990. 1181p.

NIELSEN, K.L.; ESHEL, A. & LYNCH, J.P. The effect of phosphorus availability on the
carbon economy of contrasting common bean (Phaseolus vulgaris L.) genotypes. J.
Exp. Bot., 52:329-339, 2001.

NYE, P.H.; BREWSTER, J.L. & BHAT, K.K.S. The possibility of predicting solute uptake and
plant growth response from independently measured soil and plant characteristics.
I. The theoretical basis of the experiments. Plant Soil, 42:161-170, 1975.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

30 Anderson Paulo Araújo & Roberto Oscar Pereyra Rossiello

O’TOOLE, J.C. & BLAND, W.L. Genotypic variation in crop plant root systems. Adv. Agron.,
41:91-145, 1987.

OLIVEIRA, F.H.T.; NOVAIS, R.F.; ALVAREZ V., V.H. & CANTARUTTI, R.B. Desenvolvimento
de um sistema para recomendação de adubação para a cultura da bananeira. R.
Bras. Ci. Solo, 29:131-143, 2005.

PAVEL, E.W. & DE JONG, T.M. Source- and sink-limited growth periods of developing
peach fruits indicated by relative growth rate analysis. J. Am. Soc. Hortic. Sci.,
118:820-824, 1993.

POORTER, H. & LEWIS, C. Testing differences in relative growth rate: A method avoiding
curve fitting and pairing. Physiol. Plant., 67:223-226, 1986.
RADFORD, P.J. Growth analysis formulae - their use and abuse. Crop Sci., 7:171-175,
1967.

RAPER, C.D., JR.; PATTERSON, D.T.; PARSONS, L.R. & KRAMER, P.J. Relative growth and
nutrient accumulation rates for tobacco. Plant Soil, 46:473-486, 1977.

RIBEIRO, D.G.; VASCONCELLOS, M.A.S. & ARAÚJO, A.P. Contribuição do sistema radicular
de mudas micropropagadas na absorção de nitrogênio de abacaxizeiro cultivar Vitória.
R. Bras. Frutic., 33:1-11, 2011.
RICHNER, W.; LIEDGENS, M.; BÜRGI, H.; SOLDATI, A. & STAMP, P. Root image analysis and
interpretation. In: SMIT, A.L.; BENGOUGH, A.G.; ENGELS, C.; van NOORDWIJK, M.;
PELLERIN, S. & van de GEIJN, S.C., eds. Root methods: A handbook. Berlin, Springer,
2000. p.305-341.

ROSE, D.A. The description of the growth of root systems. Plant Soil, 75:405-415, 1983.

ROSSIELLO, R.O.P.; ARAÚJO, A.P.; MANZATTO, C.V. & FERNANDES, M.S. Comparação
dos métodos fotoelétrico e da interseção na determinação de área, comprimento e
raio médio radicular. Pesq. Agropec. Bras., 30:633-638, 1995.

SADRAS, V.O. & EGLI, D.B. Seed size variation in grain crops: Allometric relationships
between rate and duration of seed growth. Crop Sci., 48:408-416, 2008.

SAURE, M.C. Blossom-end rot of tomato (Lycopersicon esculentum Mill) - a calcium- or a

stess-related disorder? Sci. Hortic., 90:193-208, 2001.

SHIPLEY, B.; VILE, D.; GARNIER, E.; WRIGHT, I.J. & POORTER, H. Functional linkages
between leaf traits and net photosynthetic rate: Reconciling empirical and mechanistic
models. Funct. Ecol., 19:602-615, 2005.

SIDDIQI, M.Y. & GLASS, A.D.M. Utilization index: a modified approach to the estimation and
comparison of nutrient utilization efficiency in plants. J. Plant Nutr., 4:289-302, 1981.

STEENBJERG, F. & JAKOBSEN, S.T. Plant nutrition and yield curves. Soil Sci., 95:69-88,
1963.

TANG, C.; HINSINGER, P.; JAILLARD, B.; RENGEL, Z. & DREVON, J.J. Effect of phosphorus
deficiency on growth, symbiotic N2 fixation and proton release by two bean (Phaseolus
vulgaris) genotypes. Agronomie, 21:683-689, 2001.

TRINDER, C.; BROOKER, R.; DAVIDSON, H. & ROBINSON, D. Dynamic trajectories of

growth and nitrogen capture by competing plants. New Phytol., 193:948-958, 2012.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013

Aplicação da Análise Quantitativa do Crescimento Vegetal para Avaliar a Absorção ... 31

USECHE, A. & SHIPLEY, B. Plasticity in relative growth rate after a reduction in nitrogen
availability is related to root morphological and physiological responses. Ann. Bot.,
106:617-625, 2010.
VAMERALI, T.; GUARISE, M.; GANIS, A.; BONA, S. & MOSCA, G. Analysis of root images
from auger sampling with a fast procedure: A case of application to sugar beet. Plant
Soil, 255:387-397, 2003.

van VUUREN, M.M.I.; ROBINSON, D. & GRIFFITHS, B.S. Nutrient inflow and root proliferation
during the exploitation of a temporally and spatially discrete source of nitrogen is soil.
Plant Soil, 178:185-192, 1996.

VENEKLAAS, E.J.; LAMBERS, H.; BRAGG, J.; FINNEGAN, P.M.; LOVELOCK, C.E.; PLAXTON,
W.C.; PRICE, C.A.; SCHEIBLE, W.-R.; SHANE, M.W.; WHITE, P.J. & RAVEN, J.A.
Opportunities for improving phosphorus-use efficiency in crop plants. New Phytol.,
195:306-320, 2012.
VENUS, J.C. & CAUSTON, D.R. Plant growth analysis: A re-examination of the methods of
calculation of relative growth and net assimilation rates without using fitted functions.
Ann. Bot., 43:633-638, 1979.
VERNON, A.J. & ALLISON, J.C.S. A method of calculating net assimilation rate. Nature,
200:814, 1963.

WALK, T.C.; JARAMILLO, R. & LYNCH, J.P. Architectural tradeoffs between adventitious
and basal roots for phosphorus acquisition. Plant Soil, 279:347-366, 2006.
WANG, M.Y.; SIDDIQI, M.Y.; RUTH, T.J. & GLASS, A.D.M. Ammonium uptake by rice roots.
II. Kinetics of 13NH4+ influx across the plasmalemma. Plant Physiol., 103:1259-1267,
1993.
WELBANK, P.J. The effects of competition with Agropyron repens and of nitrogen- and
water-supply on the nitrogen content of Impatiens parviflora. Ann. Bot., 26:361-373,
1962.
WICKENS, L.K. & CHEESEMAN, J.M. Application of growth analysis to physiological studies
involving environmental discontinuities. Physiol. Plant., 73:271-277, 1988.

WILLIAMS, R.F. The effects of phosphorus supply on the rates of intake of phosphorus
and nitrogen and upon certain aspects of phosphorus metabolism in gramineous
plants. Austr. J. Sci. Res., 1:333-361, 1948.

WILLITS, D.H.; NELSON, P.V.; PEET, M.M.; DEPA, M.A. & KUEHNY, J.S. Modeling nutrient
uptake in chrysanthemum as a function of growth rate. J. Am. Soc. Hortic. Sci.,
117:769-774, 1992.

Tópicos Ci. Solo, 8:221-278, 2013