Machine Translated by Google

544511PSSXXX10.1177/0956797614544511Myers
artigo-pesquisa2014 et al. Desenvolvimento da substância branca em leitores iniciantes

Artigo de Pesquisa

Ciência Psicológica
2014, vol. 25(10) 1870–1883
Alterações Morfométricas da Substância Branca © O(s) autor(es) 2014
Reimpressões e
Prever com exclusividade a leitura das crianças permissões: sagepub.com/
journalsPermissions.nav DOI:

Aquisição 10.1177/0956797614544511 pss.sagepub.com

Chelsea A. Myers1, Maaike Vandermosten2, Emily A.

Farris1,3, Roeland Hancock1, Paul Gimenez1, Jessica
M. Black1,4, Brandi Casto1,5, Miroslav Drahos1,
Mandeep Tumber1,5, Robert L. Hendren1,
Charles Hulme6 e Fumiko Hoeft1,7,8
1
Divisão de Psiquiatria Infantil e Adolescente, Departamento de Psiquiatria, Universidade da Califórnia, San
2 3
Francisco; Parenting and Special Education Research Unit, KU Leuven; Departamento de Psicologia,
4
Universidade do Texas da Bacia do Permiano; Escola de Pós-Graduação em Serviço Social, Boston College; 5 Pacífico
6
Escola de Pós-Graduação em Psicologia, Universidade de Palo Alto; Divisão de Psicologia e Ciências da Linguagem,
University College London; 7 Laboratórios Haskins, Universidade de Yale; e 8 Departamento de Neuropsiquiatria,
Faculdade de Medicina da Universidade de Keio

Resumo
Este estudo examinou se as variações no desenvolvimento do cérebro entre o jardim de infância e a 3ª série previram diferenças individuais na
capacidade de leitura na 3ª série. além da história familiar, status socioeconômico e medidas cognitivas e de pré-alfabetização no início do estudo.
Usando ressonância magnética de difusão, identificamos o fascículo arqueado esquerdo e a corona radiata superior como fibras-chave dentro dos dois
grupos. As análises de regressão sem viés usando regiões de interesse da literatura anterior revelaram que as alterações de volume na substância
branca temporo-parietal, juntamente com as medidas de pré-alfabetização, previram 56% da variação nos resultados de leitura. Nossos achados
demonstram a importante contribuição das diferenças de desenvolvimento em áreas da substância branca dorsal esquerda, muitas vezes implicadas
no processamento fonológico, como um biomarcador precoce sensível para habilidades de leitura posteriores e, por extensão, dificuldades de leitura.

Palavras-
chave cérebro, leitura, alfabetização, desenvolvimento cognitivo, desenvolvimento infantil, substância branca

Recebido em 20/12/13; Revisão aceita em 20/06/14

Aprender a ler é fundamental para o sucesso educacional e tem uma 2012; Lervåg, Bråten, & Hulme, 2009). Além disso, a história familiar e
influência duradoura nas oportunidades de carreira e no bem-estar o status socioeconômico (SES) demonstraram ser fortes preditores (por
psicossocial. Dificuldades em aprender a decodificar a impressão exemplo, Bowey, 1995; Lefly & Pennington, 2000). Aqui, examinamos se
(dislexia do desenvolvimento) são relativamente comuns, afetando algo as variações no desenvolvimento estrutural do cérebro (do jardim de
entre 3% e 7% da população (Peterson & Pennington, 2012). Para infância à 3ª série) são preditores adicionais, sensíveis e precoces de
explicar as dificuldades de decodificação observadas em crianças com variações na capacidade de leitura.
dislexia, é preciso entender os mecanismos cognitivos que estão
causalmente ligados às variações nas habilidades de decodificação.
Evidências robustas indicam que existem três preditores comportamentais
iniciais principais de diferenças individuais no aprendizado da
Autor correspondente: Fumiko
decodificação em línguas alfabéticas: conhecimento de letras, consciência
Hoeft, University of California, San Francisco, Departamento de Psiquiatria, 401 Parnassus
fonológica e capacidade de nomeação rápida (Caravolas et al., Ave., San Francisco, CA 94143 E-mails: fumiko.hoeft@ucsf.edu,
fumiko.hoeft@gmail.com

Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015

Machine Translated by Google
Desenvolvimento de substância branca em leitores iniciantes
Acredita-se que o desenvolvimento da consciência fonológica e
habilidades relacionadas envolvam as regiões frontal/pré-central
temporo-parietal e caudal inferior que são os principais nós da via
dorsal (Hoeft et al., 2006; Hoeft, Meyler, et al., 2007; Yamada et al. al.,
2011). Especificamente, os principais tratos de substância branca,
incluindo aqueles nas regiões temporo-parietais esquerdas, são
importantes para o desenvolvimento da leitura. Por exemplo, evidências
sugerem que o fascículo arqueado (ou fascículo longitudinal superior)
desempenha um papel na linguagem, processamento de sons da fala
(Dick & Tremblay, 2012), aprendizado de palavras (López-Barroso et
al., 2013) e processamento fonológico ( Saygin et al., 2013; Thiebaut
de Schotten, Cohen, Amemiya, Braga, & Dehaene, 2012; Vandermosten
et al., 2012; Yeatman, Dougherty, Ben-Shachar, & Wandell, 2012).
Notavelmente, a corona radiata próxima também foi associada à
capacidade de leitura (Beaulieu et al., 2005; Niogi & McCandliss, 2006;
Odegard, Farris, Ring, McColl e Black, 2009), embora o mecanismo
subjacente seja menos claro (Ben Shachar, Dougherty e Wandell,
2007).
Recentemente, vários estudos exploraram se as medidas de
neuroimagem são preditores eficazes de habilidades de leitura
posteriores. Esses estudos mostraram que (a) as medidas de
neuroimagem funcional e estrutural em crianças foram eficazes em
prever a leitura futura depois que as habilidades cognitivas e de leitura
anteriores relevantes foram consideradas (Hoeft, Ueno, et al., 2007),
(b) dependentes da idade a ativação das vias dorsal e ventral previu o
desenvolvimento da leitura (McNorgan, Alvarez, Bhullar, Gayda e
Booth, 2011), (c) as habilidades de leitura de crianças com dificuldades
de leitura, mas que compensaram essas deficiências mais tarde, foram
previstas pela ativação funcional e pela substância branca integridade
(Hoeft et al., 2011) e (d) potenciais relacionados a eventos e medidas
funcionais de ressonância magnética em crianças pré-alfabetizadas
correlacionadas com resultados de leitura (Bach, Richardson, Brandeis,
Martin e Brem, 2013). Esses estudos utilizaram dados de imagem de
um ponto no tempo para prever os resultados da leitura. No entanto, há
ampla evidência sugerindo que estudos longitudinais que medem
mudanças no desenvolvimento são mais sensíveis do que medidas
estáticas na detecção de anormalidades (por exemplo, Giedd &
Rapoport, 2010).
Portanto, o objetivo do presente estudo foi examinar se as
mudanças estruturais do desenvolvimento nos circuitos neurais prevêem
variações nos resultados de leitura na 3ª série. Medimos as mudanças
na substância branca em crianças, pois seu desenvolvimento parece
crítico para a leitura. Examinamos o grau em que o desenvolvimento
da substância branca previu exclusivamente os resultados de leitura
após controlar a influência de outros preditores potencialmente
importantes.
Nossa hipótese é que o desenvolvimento da substância branca
temporo parietal dorsal esquerda, considerada crítica para tarefas
fonológicas, seria um preditor precoce de resultados de leitura.
Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015
1871
Método
participantes
Conforme descrito no National Institutes of Health Grant K23HD054720,
que foi a principal fonte de financiamento para o projeto, o tamanho da
amostra foi determinado usando cálculo de poder com base em nossa
pesquisa anterior e estudos relacionados que examinaram como a
neuroimagem prevê a capacidade de leitura e resultados futuros de
leitura. Também conforme descrito na mesma doação, recrutamos
crianças em 2008 e 2009, e todas as crianças que atenderam aos
critérios de inclusão e tinham dados utilizáveis foram incluídas. Trinta e
oito crianças saudáveis, nativas de língua inglesa, com diferentes
habilidades de pré-alfabetização e histórias familiares variadas de
dificuldade de leitura, participaram de nosso estudo aos 5 ou 6 anos
de idade (Tempo 1) e novamente 3 anos escolares depois (Tempo 2;
Tabela 1). Havia 24 homens e 14 mulheres; 33 participantes eram
destros e 5 eram canhotos, conforme avaliado com o Inventário de
Lateralidade de Edimburgo (Oldfield, 1971). Essas crianças eram um
subconjunto de 51 participantes originais.
Entre os 51 originais, 6 foram excluídos porque desistiram ou
tiveram dados de acompanhamento insuficientes e 7 foram excluídos
por causa do movimento durante seus exames em um ou ambos os
pontos de tempo (deixando uma amostra final de 38).
As pontuações nas medidas demográficas e comportamentais nos
tempos 1 e 2 não diferiram estatisticamente entre participantes excluídos
e participantes incluídos (todos os ps > 0,1), com exceção daqueles no
Teste Abrangente de Processamento Fonológico do Tempo 1 (CTOPP;
Wagner, Torgesen, & Rashotte, 1999) Subteste de palavras combinadas,
t(15,79) = 2,19, p = 0,044, no qual os participantes excluídos tiveram
melhor desempenho do que os participantes incluídos. Dos 38
participantes, 18 atenderam ao critério de histórico familiar de dificuldade
de leitura no Questionário de História de Leitura para Adultos (ARHQ;
Lefly & Pennington, 2000), usando uma pontuação de corte superior a
0,4 (para pelo menos um dos pais), conforme especificado em Black et
al. (2012). Os participantes não apresentavam distúrbios neurológicos
ou psiquiátricos, incluindo déficit de atenção/hiperatividade (TDAH),
não tomavam nenhum medicamento e não tinham contraindicações
para ressonância magnética. O Painel de Seres Humanos em Pesquisa
Médica da Universidade de Stanford e o Programa de Proteção de
Pesquisa Humana da Universidade da Califórnia, em São Francisco,
aprovaram o estudo, e o consentimento informado e o consentimento
foram obtidos.
Medidas sem imagem
Os participantes completaram uma bateria de testes de avaliações
neuropsicológicas padronizadas em ambos os momentos. As avaliações
de leitura no Tempo 1 incluíram o subteste Woodcock Reading Mastery
Tests—Revised Normative Update (WRMT-R/NU; Mather & Woodcock,
1998) Letter Identification, a quarta edição do Peabody Picture
Vocabulary Test (PPVT-4; Dunn & Dunn, 2007), Rápido Automatizado
Machine Translated by Google

1872 Myers e outros.

Tabela 1. Estatísticas Demográficas da Amostra nos Tempos 1 e 2

Medir M Faixa

Tempo 1

Anos de idade) 5,52 (0,38) 5.03–6.85

Escolaridade dos pais (anos) 16,92 (1,75) 12h50–21h00
Inventário de Alfabetização Doméstica 6,91 (2,01) 3,00–14,00
Questionário de História de Leitura para Adultos (Mães) 0,31 (0,15) 0,07–0,67
Questionário de História de Leitura para Adultos (Pais) 0,35 (0,13) 0,09–0,61
Palavras de Mistura CTOPP 12,03 (1,62) 8–15
Elisão CTOPP 11,68 (2,75) 7–19
Identificação da Carta WRMT 108,76 (10,52) 80–131
Peabody Picture Vocabulary Test 4 Vocabulário 121,84 (9,87) 97–148
Objetos RAN 101,53 (15,73) 57–135
Cores RAN 98,47 (15,58) 55–137
Bateria Cognitiva WJ-III Capacidade Intelectual Breve 119,61 (10,62) 0 92–139
Índice de pré-alfabetização 1 ( 1,00) 0 –2,29–1,98
Índice de pré-alfabetização 2 (1,00) –2,78–2,02
Índice de Linguagem Receptiva CELF-4 118,66 (11,85) 94–137
CELF-4 Índice de Linguagem Expressiva 117,29 (11,97) 91–144
Volume total de massa cinzenta (cc) 782,62 (68,40) 621,42–896,94
Volume total de substância branca (cc) 419,44 (49,95) 347,28–562,97

Tempo 2

Anos de idade) 8,24 (0,40) 7,51–9,08

Leitura de palavras TOWRE 111,34 (12,98) 86–138
Identificação da palavra WRMT 116,89 (10,71) 97–139
WRMT Word Attack 114,66 (13,61) 92–146
Compreensão de passagem WRMT 114,82 (9,99) 99–141
Fluência de Leitura WJ-III 113,26 (16,64) 91–162
Ortografia WJ-III 105,92 (17,83) 74–148
Decodificação TOWRE 106,66 (13,91) 77–144

Objetos RAN 97,71 (16,96) 62–132

Cores RAN 97,39 (15,65) 60–123
Números RAN 100,21 (12,58) 76–129
Letras RAN 103,47 (11,47) 78–134
Letras e Números RAS 103,82 ( 14,19) 72–141
Letras, números e cores RAS 101,58 (15,13) 64–143
Palavras de Mistura CTOPP 12,68 (2,29) 6–16
Elisão CTOPP 10,24 (2,17) 7–16
Memória CTOPP para Dígitos 10,21 (2,59) 5– 15
CTOPP Repetição de não-palavras 13,13 (2,92) 0 7–17
Índice Relacionado à Leitura 1 (1,00) 0 –1,89–2,42 –
Índice Relacionado à Leitura 2 (1,00) 0 2,44–2,13 –
Índice Relacionado à Leitura 3 (1,00) 2,75–1,95
Volume total de massa cinzenta (cc) 776,02 (74,77) 552,14–931,92
Volume total de substância branca (cc) 445,31 (56,04) 361,84–608,23

Nota: Os desvios padrão são dados entre parênteses. CTOPP = Prova Compreensiva de Processamento
Fonológico; WRMT = Woodcock Reading Mastery Tests; RAN = Nomenclatura Automatizada Rápida; WJ-III
= Testes de Realização Woodcock-Johnson III; CELF-4 = Avaliação Clínica dos Fundamentos da Linguagem,
4ª edição; TOWRE = Teste de Eficiência de Leitura de Palavras; RAS = Estímulo Alternativo Rápido. Veja o texto
para detalhes das medidas.

Subtestes de Nomeação (RAN; Wolf & Denckla, 2005) Objetos e Cores, e No Tempo 1, a análise fatorial usando pontuações padrão de testes
medidas de consciência fonológica de Elision e Blending Words do CTOPP, relacionados à leitura identificou dois índices de pré-alfabetização, que
que foram incluídos para calcular dois índices de pré-alfabetização. combinados explicaram 70,3% (46,6% e 23,7%, respectivamente) da variância
total nas habilidades de pré-leitura.

Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015

Machine Translated by Google
Desenvolvimento de substância branca em leitores iniciantes
O conhecimento das letras, a consciência fonológica e as medidas de
vocabulário carregaram pesadamente no primeiro fator, Índice de Pré-
alfabetização 1. As medidas de nomeação rápida carregaram pesadamente
no segundo fator, Índice de Pré-alfabetização 2.
Outras medidas incluíram a pontuação de Habilidade Intelectual Breve
dos Testes Woodcock-Johnson III (WJ-III) de Habilidades Cognitivas -
Atualização Normativa Revisada (McGrew & Schrank, 2007), que consiste
em subtestes de Compreensão Verbal, Formação de Conceitos e
Correspondência Visual e foi usado como um proxy curto e confiável para
o QI.
As habilidades de linguagem receptiva e expressiva foram avaliadas
usando a quarta edição dos Índices de Linguagem Receptiva e Expressiva
da Avaliação Clínica dos Fundamentos da Linguagem (CELF-4; Semel,
Wiig e Secord, 2003). O Índice de Linguagem Receptiva consiste nos
subtestes de Conceitos e Seguimento de Instruções, Classes de Palavras
1, Receptiva e Estrutura de Sentenças, e o Índice de Linguagem
Expressiva consiste nos subtestes de Estrutura de Palavras, Recordação
de Sentenças e Sentenças Formuladas. Esses testes foram usados como
indicadores de habilidades iniciais de linguagem.
Medidas representativas do meio ambiente foram SES e alfabetização
domiciliar. No Tempo 1, uma média de anos de educação materna e
paterna foi usada como marcador de NSE porque a educação demonstrou
ser fortemente representativa de NSE (por exemplo, Smith & Graham,
1995). A média de atividades não impressas (por exemplo, cantar canções
e rimas, assistir a programas de televisão ou vídeos) e atividades de
leitura realizadas em casa avaliadas pelo Home Literacy Inventory (Marvin
& Ogden, 2002) foram usadas para medir o ambiente de leitura em casa.
Finalmente, o histórico familiar de dificuldade de leitura foi avaliado
por meio das respostas do ARHQ de ambos os pais biológicos.
O ARHQ é uma avaliação de autorrelato amplamente utilizada, com boa
confiabilidade e validade. No estudo atual, tratamos as pontuações do
ARHQ como uma variável contínua e mantivemos pontuações separadas
para cada pai para representar graus variados de risco materno e
paterno. As correlações entre as medidas de risco comportamental,
ambiental e familiar são mostradas na Tabela S1 no Material Suplementar.
Os testes no Tempo 2 incluíram os subtestes RAN Objects, Colors,
Numbers e Letters; e os testes Rapid Alternative Stimulus (RAS) de Letras
e Números e de Letras, Números e Cores (Wolf & Denckla, 2005). As
medidas de leitura de palavras únicas incluíram WRMT-R/NU Word
Identification e Test of Word Reading Efficiency (TOWRE; Torgesen,
Wagner & Rashotte, 1999) subteste Sight Word Efficiency.
Medidas de decodificação de pseudopalavras WRMT-R/NU Word Attack
e TOWRE Phonemic Decoding Efficiency também foram Além disso,
usado.
WRMT-R/NU Passage Comprehension (uma medida de compreensão de
leitura), WJ-III Tests of Achievement (Woodcock, McGrew e Mather, 2001)
O subteste de fluência de leitura (uma medida de fluência de leitura) e
ortografia WJ-III (uma medida de ortografia) foram
Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015
1873
coletados. Finalmente, os testes do Tempo 2 também incluíram medidas
de memória fonológica (os subtestes CTOPP Memory for Digits e Nonword
Repetition) e consciência fonológica (CTOPP Elision and Blending Words
subtestes).
Essas medidas padronizadas relacionadas à leitura, coletadas no
Tempo 2, foram inseridas em uma análise fatorial. Essa análise revelou
três fatores correlacionados: o Índice Relacionado à Leitura 1
(decodificação de pseudopalavras, leitura de uma única palavra, fluência
de leitura, ortografia e compreensão de leitura) explicou 53,4% da
variação total nas habilidades de leitura. O Índice Relacionado à Leitura 2
foi definido por medidas de nomeação rápida e explicou 16,2% da
variância, enquanto o Índice Relacionado à Leitura 3, que explicou 6,6%
da variância, foi definido por medidas de consciência fonológica e memória
fonológica. O Índice Relacionado à Leitura 1 foi selecionado como a
medida primária dos resultados de leitura para o restante do estudo, pois
era mais representativo da capacidade de leitura e explicava a maior
variação.
Aquisição e pré-processamento de dados
de ressonância magnética
Os dados de imagem foram coletados no Richard M. Lucas Center for
Imaging na Universidade de Stanford no verão e outono de 2008 e 2009
e novamente em 2011 e 2012.
Antes das sessões de escaneamento, as famílias receberam um pacote
de materiais, incluindo um CD com ruídos do scanner e um DVD de uma
criança entrando em um scanner, projetado para preparar a criança para
os sons e ambiente do scanner. As crianças também participaram de
sessões de ressonância magnética simuladas no centro para minimizar
ainda mais o movimento (para obter mais informações, consulte http://
cibsr.stanford.edu/participating/Simulator.html).
Os dados de ressonância magnética foram adquiridos usando um scanner
GE Healthcare (Waukesha, WI) 3.0 Tesla 750 20.x revisão de software e
uma bobina de cabeçote phased-array de oito canais. As imagens
adquiridas incluíram uma sequência axial-oblíqua 3-D ponderada em T1
com sequência de pulso de eco recordado por gradiente rápido estragado
- pulso de preparação de recuperação de inversão (TI) = 400 ms, tempo
de repetição (TR) = 8,5 ms, tempo de eco (TE ) = 3,4 ms, ângulo de
inclinação = 15°, largura de banda do receptor = 32 kHz, espessura do
corte = 1,2 mm, 128 cortes, número de excitações (NEX) = 1, campo de
visão (FOV) = 22 cm, fase FOV = 0,75 , matriz de aquisição = 256 × 192.
Os escaneamentos foram inspecionados quanto à presença de movimento
excessivo por três pesquisadores de imagem experientes, cegos para o
objetivo do estudo, e os escaneamentos foram excluídos quando
acordados pelos pesquisadores.
Além disso, no Tempo 2, varreduras de imagem de difusão de alta
resolução angular (HARDI) foram coletadas em um subconjunto de
crianças para examinar a probabilidade de que os resultados da
ressonância magnética estrutural T1 sejam espacialmente próximos a um
determinado trato de substância branca. Um total de 150 direções de
gradiente de codificação de difusão com a sensibilidade de difusão de b = 2.500
Machine Translated by Google
1874
s/mm2 foram amostrados usando os seguintes parâmetros: TR = 5.000 ms,
TE = 82,6 ms, tamanho da matriz = 128 × 128, resolução espacial no plano =
2,0 × 2,0 mm, espessura do corte = 3,0 mm.
O pacote estatístico Statistical Parametric Mapping 8 (SPM8) (Wellcome
Department of Cognitive Neurology, Institute of Neurology, Londres,
Inglaterra), incluindo as caixas de ferramentas Voxel-Based Morphmetry and
Diffeomorphic Anatomical Registration Through Exponentiated Lie Algebra
(Ashburner, 2007), foi usado para pré-processar as imagens estruturais de
ressonância magnética. As imagens foram corrigidas pelo viés de campo e
segmentadas em substância cinzenta, substância branca e líquido
cefalorraquidiano. O registro não linear foi usado para normalizar as imagens
segmentadas para o espaço do Montreal Neurological Institute (MNI), e
essas imagens foram então moduladas. Os dados de cada participante foram
inspecionados visualmente para garantir que eram utilizáveis. Um kernel
gaussiano isotrópico de meia largura total de 8 mm foi aplicado para
suavização.
As imagens HARDI foram primeiramente inspecionadas visualmente em
busca de possíveis artefatos. Todo o pré-processamento adicional foi
realizado no ExploreDTI (Leemans & Jones, 2009). Co-registro, ajuste e
resolução de tensor - um programa bem automatizado (CATNAP) foi usado
para corrigir artefatos induzidos por corrente parasita e movimento com a
reorientação aceita da matriz b (Leemans & Jones, 2009). Nenhum
participante foi excluído por causa do movimento nas varreduras HARDI. A
raiz quadrada média do movimento translacional estimado foi de 1,23 mm,
com desvio padrão de 0,73 mm. Digno de nota, 6 indivíduos tiveram um
movimento superior a 1,5 mm. Um modelo de tensor de difusão foi estimado
usando ajuste de mínimos quadrados não linear. Uma tractografia do cérebro
inteiro foi construída para os dados de cada participante usando um ponto
de semente [2 2 2] com parâmetros adicionais de um limiar de ângulo de 40°
e uma faixa de comprimento de fibra de 50 a 500 mm.
Limite de significância estatística
O limite de significância estatística para análises de cérebro inteiro foi
determinado por simulações de Monte Carlo usando 3dClustSim em AFNI
(Cox, 1996). Todos os conglomerados relatados foram significativos em p =
0,05, corrigido para comparações múltiplas, o que determinou que os
resultados foram limitados a uma altura de voxel de p < 0,005 e um tamanho
de cluster de pelo menos 257 voxels contíguos por volume. Todas as
coordenadas informadas estão no espaço MNI.
Análises de todo o cérebro do volume de
substância branca
Para examinar a relação entre o desenvolvimento da substância branca e
os resultados da leitura, calculamos o Reading Related Index 1, uma medida
de leitura composta baseada na análise fatorial das medidas de leitura do
Tempo 2. O desenvolvimento da substância branca foi medido pela diferença
em
Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015
Myers e outros.
volume entre as imagens de Tempo 1 e Tempo 2. Além disso, essa análise
básica foi repetida para examinar o efeito do desenvolvimento da substância
branca após o controle de outros fatores comumente associados aos
resultados da leitura, incluindo medidas de pré-alfabetização do Tempo 1
(Índices de pré-alfabetização 1 e 2, determinados pela análise fatorial das
medidas de pré-alfabetização do Tempo 1 ), história familiar (materna e
paterna), medidas ambientais (alfabetização doméstica e SES) e capacidades
cognitivas e linguísticas (medidas de QI e linguagem receptiva e expressiva).
Análises semelhantes foram repetidas para massa cinzenta e massa cinzenta
e branca do Tempo 1, mas não foram relatadas, pois nenhuma região
mostrou efeitos específicos na previsão de resultados de leitura acima e além
de outras medidas, como ambiente, cognição, pré-alfabetização e história
familiar em limiares corrigidos para múltiplas comparações. Analisamos a
relação entre a mudança no volume da substância branca e a leitura em voz
alta, regredindo cada variável incômoda (ou seja, ambiente, pré-alfabetização,
histórico familiar, capacidades cognitivas) separadamente. Isso foi feito para
que pudéssemos observar a influência de cada variável de incômodo
independentemente.
No entanto, também examinamos a relação entre a mudança no volume da
substância branca e os resultados de leitura quando todas as variáveis de
incômodo foram inseridas em um modelo.
Esses resultados podem ser encontrados na Figura S1 no Material
Suplementar.
Análises baseadas em regiões de interesse
(ROIs) a priori da literatura anterior
Em seguida, investigamos como as medidas de imagem cerebral se saíram
em relação às medidas comumente usadas para identificar o risco de
desenvolver dificuldades de leitura ou leitura ruim. A análise de regressão
múltipla stepwise foi realizada com Reading Related Index 1 como variável
dependente e várias variáveis independentes comportamentais e de imagem.
Variáveis independentes comportamentais incluíram Índices de pré-
alfabetização 1 e 2, história materna e paterna, ambiente doméstico de
alfabetização, SES, QI e linguagem receptiva e expressiva, todos adquiridos
no Tempo 1. As variáveis independentes de neuroimagem incluíram mudança
nos volumes do Tempo 1 para o Tempo 2 em ROIs de substância branca
identificados na literatura anterior de imagens de difusão que relataram
coordenadas de locais que mostraram associação significativa com a leitura
em crianças (Tabela 2). Na segunda análise de regressão passo a passo,
inserimos todas as ROIs em um modelo para determinar quanto da variância
foi explicada apenas pelas medidas de neuroimagem do desenvolvimento
(isto é, Tempo 2 menos Tempo 1). Na análise de regressão passo a passo
final, os volumes de substância branca do Tempo 1 das oito ROIs (A–H)
listados na Tabela 2 foram inseridos no lugar das medidas de desenvolvimento
(ou seja, mudança no volume de substância branca do Tempo 1 para 2).
Nesta análise, as ROIs foram definidas como esferas com um raio de 5
mm a partir das coordenadas de pico da substância branca
Machine Translated by Google

Desenvolvimento de substância branca em leitores iniciantes 1875

Tabela 2. Resultados de análises a priori de regiões de interesse (ROI) com base em estudos anteriores baseados em voxel

Coordenadas MNI de pico em Coordenadas MNI em

presente estudo estudo prévio

ROI x y z Localização Estudo prévio x y z

A –29 –42 28 Branco temporo-parietal esquerdo Deutsch et al., 2005 –28 –24 27
matéria Niogi & McCandliss, 2006 –28 –30 22
Ramo posterior do interno Beaulieu et al., 2005 –32 –18 22

cápsula –28 –11 24

–28 –14 24
B –42 –54 28 Branco temporo-parietal esquerdo Saygin e outros, 2013 –42 –54 28
matéria perto do fascículo arqueado
C –14 –9 42 Corona radiata superior esquerda Odegard, Farris, Anel, –14 –9 42
McColl & Black, 2009
D –11 24 37 Centro anterior esquerdo semioval Keller & Just, 2009 –10 20 38
–12 28 36
E 28 –42 28 Branco temporo-parietal direito Deutsch et al., 2005 28 –42 28
matéria
F –21 0 27 Corona radiata superior esquerda Odegard e outros, 2009 –21 0 27
(inferior a ROI C)
G –4 –33 19 Corpo caloso posterior esquerdo Odegard et al., 2009 Substância –4 –33 19
H –27 –29 5 branca temporal esquerda Nagy, Westerberg e Klingberg, 2004 –27 –29 5

Nota: MNI = Montreal Neurological Institute.

regiões relatadas na literatura anterior como sendo importantes para a
leitura (Beaulieu et al., 2005; Deutsch et al., 2005; Keller & Just, 2009;
Nagy, Westerberg, & Klingberg, 2004; Niogi & McCandliss, 2006;
Odegard et al. , 2009; Saygin e outros, 2013). ROIs foram combinados
se suas localizações espaciais se sobrepunham (Tabela 2). Estudos
com coordenadas com foco em amostras de crianças falantes de inglês
foram incluídos.
Como a maioria dos estudos das vias ventrais ocorreu no espaço
nativo, há um viés observado em relação às coordenadas da via dorsal
em vez da via ventral. Por exemplo, estudos como os de Vandermosten
et al. (2012) e Yeatman et al. (2012) foram excluídos, embora esses
pesquisadores tenham encontrado um efeito significativo da leitura na
via ventral. Os volumes médios de substância branca dos oito ROIs
foram extraídos para cada participante em cada ponto de tempo, e as
diferenças de volume foram calculadas.
Rastreamento de fibra
Seguindo o procedimento usado em Vandermosten et al. (2012),
examinamos as fibras da substância branca nos participantes de quem
coletamos imagens HARDI no Tempo 2 (n = 28). A tractografia foi
realizada em espaço nativo.
Os dois agrupamentos de análises do desenvolvimento da substância
branca que prevêem a leitura acima e além da pré-alfabetização,
medidas cognitivas, ambientais e de história familiar foram usados
como dois ROIs de semente independentes nas imagens HARDI de
cada sujeito. Devido à proximidade de nossos aglomerados com a
substância branca temporoparietal esquerda, suspeitamos que os
aglomerados continham o fascículo arqueado e
potencialmente a corona radiata. Para confirmar isso, realizamos
rastreamento de fibra do fascículo arqueado e corona radiata em 5
indivíduos (consulte o parágrafo a seguir para obter detalhes). Uma vez
confirmados, os tratos resultantes de todas as nossas sementes de
agrupamento cerebral foram avaliados visualmente em cada
participante para determinar qual trato era mais provável em explicar
as mudanças volumétricas.
Para confirmar a presença da corona radiata e do fascículo
arqueado, realizamos uma definição baseada em atlas para cada um
dos 5 indivíduos no espaço nativo, colocando ROIs manualmente, com
base no conhecimento anatômico prévio da trajetória dos tratos da
substância branca. Seed ROIs e AND ROIs representam regiões do
cérebro pelas quais todas as fibras do trato devem passar, enquanto
NOT ROIs excluem as fibras que passam por essa região. A Figura S2
no Material Suplementar mostra onde as diferentes ROIs (semente,
AND, NOT) foram colocadas para a corona radiata e os três segmentos
do fascículo arqueado. Para delinear os segmentos do fascículo
arqueado (Catani, Jones, & ffytche, 2005), tivemos que adaptar o
protocolo de Wakana et al. (2007) porque fornece ROIs para delinear o
segmento longo, mas não para separar o segmento anterior e posterior
do fascículo arqueado (para uma abordagem semelhante, consulte
Vandermosten et al., 2012). Com relação ao rastreamento da corona
radiata, não há uma prática geralmente aceita, pois a corona radiata é
um grande feixe de fibras, que abrange a superfície cortical, os gânglios
da base e o tálamo. Primeiramente, selecionamos um ROI com base
no estudo de Niogi & McCandliss (2006); este ROI incluiu os voxels
azuis no modelo de tensor de difusão em uma fatia axial no nível de

Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015

Machine Translated by Google

1876 Myers e outros.

2.7 t 5.0

a
Simples
Correlação

b
regredindo para fora
História de família

c
regredindo para fora
Ambiente

d
regredindo para fora
Habilidade de pré-alfabetização

e
regredindo para fora
Capacidade Cognitiva

f 1
Composto
2

Fig. 1. Regiões da substância branca cujo aumento no volume do Tempo 1 para o Tempo 2 foi correlacionado com uma medida composta de leitura no Tempo 2.
A primeira linha (a) mostra os resultados de uma análise correlacional simples. A segunda até a quinta linha mostram correlações parciais após o controle de (b)
histórico familiar, que incluiu pontuações maternas e paternas do Questionário de História de Leitura para Adultos (Lefly & Pennington, 2000); (c) ambiente, que
incluiu Home Literacy Inventory (Marvin & Ogden, 2002), exposição a atividades impressas e não impressas e média de anos de educação materna e paterna;
(d) habilidade de pré-alfabetização, que incluía duas medidas compostas de indicadores de pré-alfabetização comumente usados, incluindo medidas de
consciência fonológica, conhecimento de letras, nomeação rápida e vocabulário; e (e) capacidade cognitiva, que incluiu medidas de QI e linguagem expressiva e
receptiva. As regiões de sobreposição dessas análises correlacionais são destacadas pelas caixas amarelas em (f).
Essas regiões correspondem às Regiões 1 e 2 na Tabela S2. O nível de significância utilizado foi de p = 0,05, corrigido. As imagens à direita mostram os locais
de onde foram tiradas as fatias representadas. Os resultados que mostram a relação entre a mudança no volume da substância branca e os resultados de leitura
quando todas as variáveis de incômodo foram inseridas em um modelo são relatados na Figura S1. O hemisfério esquerdo é retratado no lado esquerdo de cada
imagem cerebral.

o corpo do corpo caloso. Este ROI foi usado como uma região de semente para Índice Relacionado à Leitura 1 e aumento no volume regional da substância branca
rastreamento de fibra (ver Fig. S2). Em seguida, foram excluídas as fibras inter- entre o Tempo 1 e 2 em várias regiões da substância branca abrangendo as regiões

hemisféricas ou pertencentes ao fascículo arqueado, colocando-se um NOT ROI. fronto-parieto-temporal dorsal bilateral e occipito-temporal ventral esquerda (Fig. 1;
Tabela S2 no suplemento Material; p < 0,05, corrigido).

Resultados
Para controlar a história familiar, as variáveis ambientais e comportamentais,
realizamos uma série de análises de correlação parcial de todo o cérebro. As variáveis
Desenvolvimento da substância branca e
de incômodo incluíram história familiar, ambiente, pré-alfabetização e cognição e
resultados de leitura
construções iniciais da linguagem (Figs. 1b-1e; Tabela S2).
A análise de todo o cérebro do volume de substância branca voxel por voxel produziu
uma correlação positiva significativa entre Nós regredimos cada uma dessas construções-chave em

Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015

Machine Translated by Google

Desenvolvimento de substância branca em leitores iniciantes 1877

Grupo 1

H G
A

D
F

C
Grupo 2
E
B

Fig. 2. Resultados para regiões de interesse (ROIs) a priori com base em estudos anteriores baseados em voxels. Visualizações
axiais de sobreposições de ROIs selecionados (rotuladas de acordo com a Tabela 2) são mostradas em vermelho, e regiões
volumétricas que predizem leitura acima e além da história familiar, ambiente, capacidade de pré-alfabetização e fatores
cognitivos são mostradas em azul (ver Fig. 1f). As caixas amarelas destacam regiões onde há sobreposição das duas na região
temporo-parietal esquerda. A imagem no canto inferior direito mostra os locais de onde as fatias representadas foram tiradas.
As ROIs das vias ventrais não foram incluídas porque a maioria dos estudos anteriores que relataram a via ventral realizaram
tratografia ou análises no espaço nativo. O hemisfério esquerdo é retratado no lado esquerdo de cada imagem cerebral.

modelos lineares generalizados independentes para investigar a influência de sobreposto com uma região relatada recentemente em Saygin et al. (2013; Figs.
cada fator separadamente. Várias regiões da substância branca mostraram 1f e 2; ROI B). A Figura S1 apresenta os clusters que sobreviveram quando todas
correlações positivas significativas com o volume da substância branca e uma as variáveis problemáticas foram inseridas em um modelo. Esses grupos incluíam

medida composta de resultados de leitura na substância branca esquerda e dois grupos temporo-parietais esquerdos, bem como grupos no hemisfério direito.

direita, incluindo muitas que se sobrepuseram aos resultados da análise de
correlação simples (Tabela S2).
Análises de conjunção, incluindo todas as principais variáveis de controle,
revelaram duas regiões temporoparietais esquerdas que foram significativa e
positivamente associadas com aumentos no volume da substância branca e
resultados de leitura. Em outras palavras, o desenvolvimento da substância
branca temporo-parietal esquerda previu resultados de leitura acima e além do
risco familiar, ambiente, capacidade de pré-alfabetização e capacidade cognitiva
(Fig. 1f, Tabela S2). A maior região da substância branca temporoparietal
esquerda (Cluster 1; 2.633 voxels) se sobrepôs aos achados mais replicados de
estudos de leitura de imagem de difusão anteriores (Figs. 1f e 2; ROI A). Uma
segunda região (Cluster 2; 1.037 voxels) foi proximal aos giros supramarginal e
angular e
Finalmente, a Figura 3 mostra a relação entre os resultados da leitura e a mudança
no volume da substância branca. A figura demonstra que existe uma variabilidade
considerável nas alterações do volume da substância branca ao longo do tempo,
com alguns participantes aumentando, alguns permanecendo estáveis e alguns
até diminuindo.
Abordagens baseadas em ROI a priori
Usando análises de regressão múltipla, examinamos se as mudanças de
desenvolvimento no volume de substância branca de regiões cerebrais
identificadas em estudos anteriores de difusão de imagens como sendo associadas
à leitura seriam tão preditivas quanto as medidas não imagiológicas conhecidas
por prever os resultados da leitura. ROIs identificados em estudos anteriores

Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015

Machine Translated by Google

1878 Myers e outros.

a (resumido na Tabela 2; Beaulieu et al., 2005; Deutsch et al., 2005; Keller &

Grupo 1 Just, 2009; Nagy et al., 2004; Niogi & McCandliss, 2006; Odegard et al.,
3 2009; Saygin et al. , 2013) e medidas de pré-alfabetização (Índices de pré-
alfabetização 1 e 2), ambiente, cognição e histórico familiar foram inseridos
2 no modelo de regressão passo a passo. As variáveis explicativas que foram
retidas no modelo final incluíram o Índice de pré-alfabetização 1, que explicou
1 34,2% da variância, F(1, 36) = 20,20, p < 0,001, ROI A (substância branca
temporo parietal esquerda e ramo posterior do cápsula interna; consulte a
Resultado
leitura
de

0
Tabela 2), F(1, 35) = 11,66, p = 0,002 e ROI C (coroa radiada superior
–0,05 0 0,05 0,1 0,15 0,2
–1 esquerda; Tabela 2), F(1, 34) = 6,21, p = 0,018, ambos regiões localizadas
na substância branca temporoparietal esquerda, que explicaram um adicional
–2 de 21,6% da variância (Tabela 3). A inclusão das demais variáveis candidatas
não aumentou a variância contabilizada no modelo incluindo ROI B, que se
–3
sobrepôs ao Cluster 2 na análise do cérebro inteiro. As variáveis foram retidas
Mudança no Volume de Substância Branca (mm3) no passo para frente em uma mudança de R2 de p < 0,05 e removidas no
passo para trás em uma mudança de R2 de p > 0,1.
b
Cluster 1 com outlier excluído
2
1,5
1 Na segunda análise, quando as medidas mentais do desenvolvimento de
neuroimagem foram inseridas em um modelo sem as medidas
0,5
comportamentais, o ROI A foi responsável por 20,6% da variação nos
0
resultados de leitura e, combinado com o ROI C, explicou 27,4% da variação.
Resultado
leitura
de

–0,05 –0,5 0 0,05 0,1

Os ROIs restantes não foram preditores significativos.
–1
–1,5 Na análise de regressão baseada em ROI final, na qual o volume de
–2 substância branca do Tempo 1 de ROIs listados na Tabela 2 foram inseridos

–2,5 em vez de medidas de desenvolvimento (ou seja, Tempo 2 menos Tempo 1),
as medidas de neuroimagem não foram preditores estatisticamente
Mudança no Volume de Substância Branca (mm3)
significativos e, portanto, não foram incluídos no modelo final. Quando as
c medidas de neuroimagem do Tempo 1 foram usadas, em vez disso, um
Grupo 2 modelo que incluiu Índice de pré-alfabetização 1, F(1, 36) = 20,20, p < 0,001,
3 CELF-4 Expressive Language, F(1, 35) = 5,27, p = . 028, e história familiar
materna, F(1, 35) = 7,01, p = 0,012, forneceu a melhor previsão dos
2
resultados de leitura, explicando 50% da variância.

Resultado
leitura
de

0
–0,15 –0,1 –0,05 0 0,05 0,1
–1 Correlatos de imagem de difusão
No Tempo 2, as varreduras HARDI em um subconjunto de crianças foram
–2 usadas para examinar a probabilidade de que os resultados das ressonâncias
magnéticas estruturais T1 fossem espacialmente proximais a um determinado
–3
trato de substância branca. As fibras que atravessam o cluster maior (Cluster
Mudança no Volume de Substância Branca (mm3)
1) foram difíceis de determinar devido à proximidade dessa região com muitas

Fig. 3. Gráficos de dispersão (com linhas de regressão de melhor ajuste) mostrando fibras cruzadas.
a relação entre o desenvolvimento da substância branca (alteração no volume entre No entanto, em todos os 28 indivíduos, foram observadas fibras superior-
o Tempo 2 e o Tempo 1) e os resultados de leitura do Tempo 2 (Índice Relacionado
inferiores, o que denota a corona radiata superior nesta região. Em 24 dos
à Leitura 1; consulte o texto para obter detalhes) . O gráfico em (a) mostra o Cluster
indivíduos, as fibras do segmento longo do fascículo arqueado passaram por
1 com todos os participantes incluídos (N = 38). O gráfico em (b) mostra o Cluster 1
com um outlier omitido (n = 37). Este indivíduo não foi considerado um valor esta semente baseada em aglomerado.1 Em 11 indivíduos, havia algumas
discrepante para nenhuma outra medida (demográfica, comportamental, volume de fibras do segmento anterior do fascículo arqueado. O Cluster 2 revelou a
substância branca do Tempo 1 ou Tempo 2 no Cluster 1 e alteração no volume em
presença em 27 dos 28 indivíduos de fibras do segmento posterior do
outros clusters) e, portanto, foi incluído nas análises restantes. O gráfico em (c)
mostra o Cluster 2 com todos os participantes incluídos (N = 38). O participante fascículo arqueado (em
omitido em (b) não era um outlier para o Cluster 2.

Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015

Machine Translated by Google

Desenvolvimento de substância branca em leitores iniciantes 1879

Tabela 3. Resultados da Regressão Múltipla Stepwise Predizendo Resultados de Leitura no Tempo

2

Modelo e preditor ÿ t p

Modelo 1 (R = 0,599, R2 ajustado = 0,342)

Índice de pré-alfabetização 0,599 t(36) = 4,494 < 0,001

1 Modelo 2 (R = 0,721, ÿR2 ajustado = 0,150)

Índice de pré-alfabetização 0,545 t(35) = 4,613 < 0,001
1 ROI A 0,404 t(35) = 3,415 0,002

Modelo 3 (R = 0,770, ÿR2 ajustado = 0,066)

Índice de pré-alfabetização 0,535 t(34) = 4,846 < 0,001
1 ROI A 0,817 t(34) = 4,101 < 0,001
ROI C –0,494 t(34) = –2,491 0,018

Nota: O Índice de Pré-alfabetização 1 foi um composto de medidas de consciência fonológica, conhecimento

de letras e vocabulário. ROI = região de interesse.

1 indivíduo, nenhuma fibra foi encontrada). Além disso, em 10 de 28 dos
indivíduos, o segmento anterior ou longo do fascículo arqueado estava
presente (Fig. 4).
Discussão
Apresentamos evidências de que o aumento do desenvolvimento no
volume da substância branca dorsal esquerda contribui exclusivamente para lingüística geral e
a previsão de resultados de leitura em um momento em que as crianças
normalmente se tornam leitores proficientes. Duas regiões da substância
branca temporo-parietal esquerda previram os resultados de leitura
depois de controlarmos uma série de preditores geralmente considerados
importantes para o desenvolvimento da alfabetização (Grupos 1 e 2; Fig.
1f). Esses preditores incluíram história familiar materna e paterna de
dificuldade de leitura, SES, ambiente de alfabetização em casa,

Rastreamento de fibra baseado em cluster Rastreamento de fibra baseado em Atlas

Através do Cluster 1
CR

Longo segmento de AF

Segmento anterior da AF
Através do Cluster 2

Segmento posterior da AF

Fig. 4. Rastreamento de sementes para um sujeito representativo para quem as fibras baseadas em cluster e baseadas em
atlas são delineadas. Para os resultados baseados em cluster, a imagem superior mostra as fibras que passam pelo Cluster
1 e a imagem inferior mostra as fibras que passam pelo Cluster 2 (ambos os clusters são mostrados em branco). Para
determinar a quais tratos de substância branca validados anatomicamente essas fibras baseadas em aglomerados pertenciam,
delineamos para este assunto a corona radiata (CR) e o fascículo arqueado (AF), divididos em seus três segmentos com base
em um protocolo baseado em atlas ( veja o Método e a Fig. S2 para mais detalhes).

Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015

Machine Translated by Google
1880
capacidades cognitivas e medidas de pré-alfabetização, como consciência
fonológica, conhecimento de letras, vocabulário e nomeação rápida. O
agrupamento maior identificado como crítico para a previsão do
desenvolvimento da leitura neste estudo é a localização da substância branca
mais replicada associada à leitura de estudos transversais anteriores de
neuroimagem (Fig. 2; ou seja, Beaulieu et al., 2005; Deutsch et al ., 2005;
Klingberg et al., 2000; Nagy et al., 2004; Niogi & McCandliss, 2006). Em uma
análise complementar baseada em ROI na qual os ROIs foram derivados de
estudos de imagem de difusão relacionados à leitura anteriores, aumentos
de volume em dois ROIs localizados na substância branca dorsal esquerda
(ROI A sobreposição com Cluster 1 e ROI C) explicaram 21,6% de variação
única, além das habilidades de pré-alfabetização do jardim de infância, que
por si só explicaram 34,2% da variação dos resultados de leitura na 3ª série
(Tabela 3).
O processamento fonológico – em particular, a consciência fonológica –
é crucial para o desenvolvimento das habilidades de leitura, permitindo que
os leitores iniciantes associem sons componentes básicos das palavras com
representações visuais (Liberman, Shankweiler, Fischer e Carter, 1974).
Acredita-se que o desenvolvimento das habilidades de consciência fonológica
envolva a via dorsal que conecta as regiões temporo parietais com as regiões
caudal inferior frontal e pré-central (Hoeft et al., 2006; Hoeft, Meyler, et al.,
2007; Yamada et al., 2011) e também acredita-se que esteja fortemente
envolvido nos estágios iniciais da aquisição da leitura (Yamada et al., 2011).
Mais especificamente, o fascículo arqueado é considerado crucial para as
habilidades fonológicas (Thiebaut de Schotten et al., 2012; Vandermosten et
al., 2012; Yeatman et al., 2012), bem como outras habilidades importantes
para a aquisição da alfabetização, como a fala -processamento de som (Dick
& Tremblay, 2012) e aprendizagem de palavras (López-Barroso et al., 2013).
Considerando que a maioria desses estudos de neuroimagem empregou um
desenho transversal, um estudo recente de Yeatman et al. (2012)
demonstraram que a taxa na qual a anisotropia fracional (uma medida
calculada em imagem de difusão que reflete o grau de anisotropia de difusão
da água através do tecido biológico; Pierpaoli & Basser, 1996) mudou ao
longo do tempo tanto no fascículo arqueado quanto no fascículo longitudinal
inferior previsto a leitura vem em um design longitudinal acelerado. Nossos
achados complementam e contribuem para a compreensão do desenvolvimento
da substância branca e das habilidades de leitura, utilizando uma modalidade
de imagem diferente (ressonância magnética ponderada em T1) e um
desenho longitudinal começando em uma idade mais jovem (~ 4 anos em
média mais jovem) no início da instrução formal de leitura.
Uma possível interpretação de nossos dados é que as diferenças
estruturais do cérebro influenciam causalmente as variações iniciais no
desenvolvimento da leitura. No entanto, medimos mudanças no volume de
feixes de fibras críticas do hemisfério esquerdo durante um período em que
as crianças estavam dando grandes passos no aprendizado da leitura.
Mudanças de volume nas estruturas que
Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015
Myers e outros.
identificados podem, em parte, refletir alterações na quantidade de mielina
presente (Fjell et al., 2008). O grau de mielinização está relacionado à
atividade elétrica de um determinado axônio (Ishibashi et al., 2006) e pode
refletir diferenças na experiência que levam a diferenças no desenvolvimento
do cérebro.
Assim, mudanças no volume nos tratos de fibras do hemisfério esquerdo que
se relacionam com a aquisição de leitura na mesma janela de tempo podem
refletir diferenças no crescimento do cérebro que são, pelo menos em parte,
produto de influências experienciais.
Pode haver, no entanto, influências genéticas que restringem o grau de
plasticidade nessas áreas do cérebro por causa de diferentes influências
ambientais. Mais estudos são necessários para examinar essas questões
complexas de causa e efeito. Seria interessante, por exemplo, examinar em
um estudo randomizado até que ponto a prática intensiva de leitura está
associada a mudanças no volume de áreas cerebrais identificadas neste
estudo.
Usando dados de ressonância magnética de difusão do Tempo 2,
identificamos as prováveis fibras subjacentes aos grupos identificados nas
análises do cérebro inteiro. No Cluster 1, a probabilidade mista das diferenças
volumétricas residindo no fascículo arqueado e na corona radiata superior
reflete a dificuldade em diferenciar tratos de fibras na região temporoparietal
esquerda da substância branca devido à proximidade. Em quase todos os
indivíduos, nosso grupo maior continha fibras do segmento longo do fascículo
arqueado e, em um terço de nossos indivíduos, esse grupo também continha
fibras do segmento anterior do fascículo arqueado. O segmento longo
representa a tradicional conexão do fascículo arqueado entre as áreas de
Broca e Wernicke, que está fortemente associada ao processamento da
linguagem (Catani et al., 2005), enquanto o segmento anterior conecta a
região de Broca à região parietal inferior. Catani e colegas (2005) especulam
que uma lesão proximal à região de Broca, como o Cluster 1 (sobreposto
com ROI A), pode incluir segmentos anteriores e longos do fascículo
arqueado e resultar em sintomas de afasia do tipo Broca, como uma
comprometimento da fluência da linguagem. Lesões no longo segmento do
fascículo arqueado são frequentemente relatadas como resultando em afasia
de condução, que é marcada por repetição pobre da fala e erros parafásicos
fonêmicos (Dick & Tremblay, 2012).
O Cluster 2 da análise de todo o cérebro parece conter o segmento
posterior do fascículo arqueado. Um estudo recente em adultos descobriu
que o aumento da anisotropia fracional no segmento posterior do fascículo
arqueado estava relacionado a melhores pontuações de leitura,
independentemente da experiência escolar precoce (Thiebaut de Schotten et
al., 2012). Este segmento posterior parece conectar o lobo temporal com as
regiões temporo-parietais.
Notavelmente, o ROI B (a substância branca temporoparietal esquerda perto
do fascículo arqueado), relatado em um estudo recente (Saygin et al., 2013),
se sobrepõe ao Cluster 2. Saygin e seus colegas encontraram uma correlação
entre
Machine Translated by Google
Desenvolvimento de substância branca em leitores iniciantes
consciência e o volume e microestrutura do fascículo arqueado
posterior em crianças pré-alfabetizadas. Nossos resultados fornecem
evidências adicionais de que essa região pode ser importante para o
desenvolvimento de habilidades de leitura entre o jardim de infância e
a 3ª série.
Embora nosso estudo seja novo em vários aspectos, ele tem
algumas limitações potenciais, como ter acesso a difusão de dados de
ressonância magnética apenas no Tempo 2. Estudos futuros podem
limitar a amostra apenas a crianças pré-alfabetizadas e examinar
como mudanças de desenvolvimento de curto prazo em brancos (por
exemplo, jardim de infância até a 1ª série) preveem resultados de leitura
a longo prazo (por exemplo, na 3ª série), o que torna essas métricas
de imagem mais aplicáveis ao diagnóstico e avaliação da leitura. Além
disso, apesar de 18 de nossos participantes terem iniciado o estudo
com histórico familiar de dificuldade de leitura, apenas 1 participante
teve um diagnóstico formal de dificuldade de leitura no Tempo 2.
Finalmente, não incluímos as vias ventrais em nossa análise de ROI
porque os relatos dessas descobertas estão no espaço nativo. Por
exemplo, estudos como Vandermosten et al. (2012) e Yeatman et al.
(2012) foram excluídos, embora esses pesquisadores tenham
encontrado um efeito significativo e único da via ventral (Yeatman et
al., 2012).
No entanto, nossa descoberta de que a mudança de desenvolvimento
na substância branca temporoparietal dorsal esquerda prediz a
realização da leitura é única. Mostramos pela primeira vez que essa
relação é (a) independente de medidas comportamentais, demográficas
e ambientais associadas e (b) associada a preditores de
desenvolvimento estrutural desde os primeiros leitores do jardim de
infância. O estudo enfatiza a importância da neuroimagem multimodal
longitudinal para obter uma compreensão abrangente das bases
cerebrais da leitura, especialmente porque as medidas de
desenvolvimento eram preditores sensíveis dos resultados da leitura,
enquanto as medidas transversais não eram. É improvável que as
relações preditivas que observamos sejam um meio difundido de
diagnóstico em estudos de desenvolvimento devido a restrições de
custo e tempo; no entanto, eles apontam para a natureza crítica desse
período de tempo para o desenvolvimento da leitura. Acreditamos que
as diferenças nas taxas de desenvolvimento estrutural do cérebro
podem ter implicações importantes para a compreensão das variações
no desenvolvimento da leitura e também na natureza e causas de uma
série de outros transtornos do desenvolvimento (por exemplo, Shaw et
al., 2007, em relação ao TDAH ; Yeatman et al., 2012, em relação ao
distúrbio de leitura). Por fim, nossas descobertas apontam para a
necessidade de investigar o que pode estar influenciando o cérebro
durante esse período crítico de desenvolvimento da leitura, na
esperança de construir métodos de intervenção mais direcionados e
adequados ao tempo.
Contribuições do autor
F. Hoeft projetou o estudo. JM Black, B. Casto e M. Tumber
contribuíram para o desenho do estudo. CA Myers, M. Vandermosten,
Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015
1881
M. Drahos, P. Gimenez e EA Farris analisaram os dados. CA
Myers redigiu o manuscrito em colaboração com F. Hoeft, C. Hulme,
R. Hancock e RL Hendren.
Agradecimentos
Agradecemos a Teresa Soriano, Rociel Martinez, Alexandra
Thurston, Leanne Stanley, Hiroko Tanaka, Emily Kutner e Nicolle
Bugescu pela coleta de dados.
Declaração de Conflito de Interesses
Os autores declararam não ter conflitos de interesse em relação à
sua autoria ou à publicação deste artigo.
Financiamento
F. Hoeft foi financiado por Eunice Kennedy Shriver National Institute
of Child Health and Human Development Grants K23HD054720,
R01HD067254 (investigador principal: L. Cutting, Vanderbilt
University), R01HD065794 (investigador principal: K. Pugh, Haskins
Laboratories) e P01HD001994 (principal investigador: J. Rueckl,
Haskins Laboratories); a Flora Family Foundation; Universidade da
Califórnia, São Francisco (UCSF)
Catalyst Award, o Programa de Alocação de Recursos da UCSF;
Prêmio Jovem Investigador da Brain & Behavior Research
Foundation; a Stanford University Lucile Packard Foundation for
Children's Health, um Spectrum Child Health & Clinical and
Translational Science Award, e a Dyslexia Foundation through the
Extraordinary Brain Series.
Material Suplementar
Informações de suporte adicionais podem ser encontradas em http://
pss.sagepub.com/content/by/supplemental-data
Observação
1. Quatro dos 28 indivíduos tiveram mais de 1,5 mm de movimento.
Nesses participantes, não conseguimos delinear o fascículo
arqueado. O movimento excessivo pode ter impedido nossa
capacidade de encontrar o fascículo arqueado e, portanto, a
importância do fascículo arqueado pode ser subestimada por essas análises.
Referências
Ashburner, J. (2007). Um algoritmo rápido de registro de imagem
difeomórfica. NeuroImage, 38, 95–113. doi:10.1016/
j .neuroimage.2007.07.007
Bach, S., Richardson, U., Brandeis, D., Martin, E., & Brem, S.
(2013). A ativação cerebral multimodal específica para
impressão no jardim de infância melhora a previsão de
habilidades de leitura na segunda série. NeuroImage, 82,
605-615. doi:10.1016/
j .neuroimage.2013.05.062 Beaulieu, C., Plewes, C., Paulson, LA,
Roy, D., Snook, L., Concha, L., & Phillips, L. (2005).
Conectividade cerebral por imagem em crianças com
capacidade de leitura diversa. NeuroImage, 25,
1266-1271. doi:10.1016/j.neuroimage.2004.12.053 Ben-Shachar, M., Dougherty, R
Vias da substância branca na leitura. Opinião atual em
Neurobiologia, 17, 258-270.
Machine Translated by Google
1882
Black, JM, Tanaka, H., Stanley, L., Nagamine, M., Zakerani, N., Thurston, A., .
. . Hoeft, F. (2012). A história materna de
dificuldade de leitura está associada à redução da massa cinzenta
relacionada à linguagem em leitores iniciantes. NeuroImagem, 59, 3021–
3032. doi:10.1016/j.neuroimage.2011.10.024 Bowey, JA
(1995). Diferenças de status socioeconômico na sensibilidade fonológica pré-
escolar e desempenho de leitura na primeira série. Journal of Educational
Psychology, 87, 476– 487. doi:10.1037/0022-0663.87.3.476 Caravolas,
M., Lervåg, A., Mousikou, P., Efrim, C.,
Litavský, M., Onochie-Quintanilla, E ., .
. . Hulme, C. (2012). Padrões comuns
de predição do desenvolvimento da alfabetização em diferentes
ortografias alfabéticas. Psychological Science, 23, 678-686. doi:
10.1177/0956797611434536 Catani, M.,
Jones, DK, & ffytche, DH (2005). Redes de linguagem perisilvianas do cérebro
humano. Anais de Neurologia, 57, 8–16. doi:10.1002/ana.20319
Cox, RW (1996). AFNI: Software para análise e visualização de neuroimagens
de ressonância magnética funcional. Computadores e Pesquisa
Biomédica, 29, 162–173.
Deutsch, GK, Dougherty, RF, Bammer, R., Siok, WT, Gabrieli, JDE e Wandell,
B. (2005). O desempenho de leitura das crianças está correlacionado
com a estrutura da substância branca medida por imagens de tensor de
difusão. Cortex, 41, 354-363.
Dick, AS, & Tremblay, P. (2012). Além do fasciculus arqueado: Consenso e
controvérsia na anatomia conexional da linguagem. Cérebro, 135, 3529–
3550. doi:10.1093/brain/aws222
Dunn, LM, & Dunn, DM (2007). Peabody Picture Vocabulary Test (PPVT-4)
manual (4ª ed.). Bloomington, MN: Pearson.
Fjell, AM, Westlye, LT, Greve, DN, Fischl, B., Benner, T., van der Kouwe,
AJW, . . . Walhovd, KB (2008). A relação
entre a imagem do tensor de difusão e a volumetria como medidas das
propriedades da substância branca. NeuroImage, 42, 1654-1668.
doi:10.1016/j.neuroimage.2008.06.005 Giedd, JN, & Rapoport, JL
(2010). Ressonância magnética estrutural do desenvolvimento do cérebro
pediátrico: o que aprendemos e para onde estamos indo? Neuron, 67,
728-734. doi:10.1016/j .neuron.2010.08.040
Hoeft, F., Hernandez, A., McMillon, G., Taylor-Hill, H., Martindale, JL, Meyler,
A., . . . Gabrieli, JDE (2006).
Base neural da dislexia: uma comparação entre crianças disléxicas e não
disléxicas equiparadas para a capacidade de leitura. The Journal of
Neuroscience, 26, 10700-10708. doi:10.1523/ JNEUROSCI.4931-05.2006
Hoeft, F., McCandliss, BD,
Black, JM, Gantman, A., Zakerani, N., Hulme, C., .
. . Gabrieli, JDE (2011). Sistemas neurais prevendo
resultados a longo prazo na dislexia. Proceedings of the National
Academy of Sciences, EUA, 108, 361–366. doi:10.1073/pnas.1008950108
Hoeft, F., Meyler, A., Hernandez, A., Juel, C., Taylor-Hill, H., Martindale,
JL, . . . Gabrieli, JDE (2007). Dissociação cerebral funcional e morfométrica
entre dislexia e capacidade de leitura. Proceedings of the National
Academy of Sciences, EUA, 104, 4234–4239. doi:10.1073/
pnas.0609399104 Hoeft, F., Ueno, T., Reiss, AL, Meyler, A.,
Whitfield-Gabrieli, S., Glover, GH, . . . Gabrieli, JDE (2007). Previsão de
Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015
Myers e outros.
habilidades de leitura das crianças usando medidas de neuroimagem
comportamental, funcional e estrutural. Behavioral Neuroscience, 121,
602-613. doi:10.1037/0735-7044.121.3.602 Ishibashi, T.,
Dakin, KA, Stevens, B., Lee, PR, Kozlov, SV, Stewart, CL, & Fields, RD (2006).
Os astrócitos promovem a mielinização em resposta a impulsos elétricos.
Neuron, 49, 823-832. doi:10.1016/j.neuron.2006.02.006 Keller, TA, &
Just, MA (2009). Alterando a conectividade cortical:
mudanças induzidas pela correção na substância branca de leitores
deficientes. Neuron, 64, 624-631. doi:10.1016/j.neuron .2009.10.018
Klingberg, T., Hedehus, M., Temple, E., Salz, T., Gabrieli, JD, Moseley,
ME, & Poldrack,
RA (2000). Microestrutura da substância branca temporo-parietal como base
para a capacidade de leitura: evidências de imagens de ressonância
magnética de tensor de difusão. Neuron, 25, 493-500.
Leemans, A., & Jones, DK (2009). A matriz B deve ser girada ao corrigir o
movimento do assunto nos dados DTI. Ressonância Magnética em
Medicina, 61, 1336–1349. doi:10.1002/mrm.21890 Lefly, DL, & Pennington,
BF (2000).
Confiabilidade e validade do Questionário de História de Leitura para Adultos.
Journal of Learning Disabilities, 33, 286–296.
Lervåg, A., Bråten, I., & Hulme, C. (2009). Os fundamentos cognitivos e
linguísticos do desenvolvimento inicial da leitura: um estudo longitudinal
variável latente norueguês. Developmental Psychology, 45, 764-781.
doi:10.1037/a0014132 Liberman, IY, Shankweiler, D.,
Fischer, FW, & Carter, B.
(1974). Segmentação explícita de sílabas e fonemas na criança pequena.
Journal of Experimental Child Psychology, 18, 201–212.
doi:10.1016/0022-0965(74)90101-5 López-Barroso,
D., Catani, M., Ripollés, P., Dell'Acqua, F., Rodríguez-Fornells, A., & de Diego-
Balaguer, R. (2013).
O aprendizado de palavras é mediado pelo fascículo arqueado esquerdo.
Proceedings of the National Academy of Sciences, EUA, 110, 13168–
13173. doi:10.1073/pnas.1301696110 Marvin, CA, &
Ogden, NJ (2002). Um Inventário de Alfabetização Doméstica: Avaliando os
contextos de crianças pequenas para a alfabetização emergente.
Jovens Excepcionais, 5, 2–10.
Mather, M. & Woodcock, R. (1998). Woodcock Reading Mastery Tests—
Revisado/Atualização Normativa. Circle Pines, MN: American Guidance
Service.
McGrew, KS, & Schrank, FA (2007). Manual técnico da Atualização Normativa
Woodcock-Johnson III. Rolling Meadows, IL: Riverside.
McNorgan, C., Alvarez, A., Bhullar, A., Gayda, J., & Booth, J.R. (2011). A
previsão da habilidade de leitura vários anos depois depende da idade e
da região do cérebro: Implicações para desenvolver modelos mentais
de leitura. The Journal of Neuroscience, 31, 9641–9648. doi:10.1523/
JNEUROSCI.0334-11.2011 Nagy, Z., Westerberg, H., &
Klingberg, T. (2004). A maturação da substância branca está associada ao
desenvolvimento das funções cognitivas durante a infância. Journal of
Cognitive Neuroscience, 16, 1227–1233. doi:10.1162/ 0898929041920441
Niogi, SN, & McCandliss, BD (2006). A microestrutura da substância branca
lateralizada à esquerda é responsável por diferenças individuais em
Machine Translated by Google
Desenvolvimento de substância branca em leitores iniciantes
capacidade e incapacidade de leitura. Neuropsychologia, 44, 2178–
2188. doi:10.1016/j.neuropsychologia.2006.01.011
Odegard, TN, Farris, EA, Ring, J., McColl, R., & Black, J. (2009).
Conectividade cerebral em crianças sem deficiência de leitura e
crianças diagnosticadas com dislexia do desenvolvimento.
Neuropsicologia, 47, 1972-1977. doi:10.1016/
j .neuropsicologia.2009.03.009
Oldfield, RC (1971). A avaliação e análise da lateralidade: o inventário
de Edimburgo. Neuropsicologia, 9, 97-113.
Peterson, RL e Pennington, BF (2012). Dislexia do desenvolvimento. The
Lancet, 379, 1997–2007. doi:10.1016/ S0140-6736(12)60198-6
Pierpaoli, C., & Basser,
PJ (1996). Rumo a uma avaliação quantitativa da anisotropia de difusão.
Ressonância Magnética em Medicina, 36, 893–906. doi:10.1002/
mrm.1910360612 Saygin, ZM, Norton, ES, Osher, DE, Beach,
SD, Cyr, AB, Ozernov-Palchik, O., .
. . Gabrieli, JDE (2013).
Rastreando as raízes da capacidade de leitura: o volume e a
integridade da substância branca se correlacionam com a consciência
fonológica em crianças de pré-leitura e pré-leitura. The Journal of
Neuroscience, 33, 13251–13258. doi:10.1523/
JNEUROSCI.4383-12.2013
Semel, E., Wiig, EH, & Secord, WA (2003). Avaliação Clínica dos
Fundamentos da Linguagem (4ª ed.). San Antonio, TX: Harcourt
Assessment.
Shaw, P., Eckstrand, K., Sharp, W., Blumenthal, J., Lerch, . Rapoport, JL
O transtorno de déficit/ (2007). Atenção J.P., Greenstein, D., . .
hiperatividade é caracterizado por um atraso na maturação cortical.
Proceedings of the National Academy of Sciences, EUA, 104, 19649–
19654. doi:10.1073/pnas.0707741104 Smith, TE, & Graham, PB
(1995). Estratificação
socioeconômica na pesquisa familiar. Journal of Marriage and Family,
57, 930–940. doi:10.2307/353413
Transferido de pss.sagepub.com na BIBLIOTECA SIMON FRASER em 29 de maio de 2015
1883
Thiebaut de Schotten, M., Cohen, L., Amemiya, E., Braga, L.W., &
Dehaene, S. (2012). Aprender a ler melhora a estrutura do fascículo
arqueado. Cerebral Cortex, 24, 989-995. doi:10.1093/cercor/bhs383
Torgesen, JK, Wagner, RK, &
Rashotte, CA (1999). Teste de Eficiência de Leitura de Palavras
(TOWRE). Circle Pines, MN: American Guidance Service.
Vandermosten, M., Boets, B., Poelmans, H., Sunaert, S., Wouters, J., &
Ghesquière, P. (2012). Um estudo da tractografia na dislexia:
Correlatos neuroanatômicos do processamento ortográfico,
fonológico e da fala. Cérebro, 135, 935-948. doi:10.1093/brain/
awr363 Wagner, RK,
Torgesen, JK, & Rashotte, CA (1999).
Teste Integral de Processamento Fonológico. Austin, TX: Pro-Ed.
Wakana, S., Caprihan, A., Panzenboeck, MM, Fallon, JH, Perry, M.,
Gollub, RL, . . . Mori, S. (2007). Reprodutibilidade de métodos
quantitativos de tractografia aplicados à substância branca cerebral.
NeuroImage, 36, 630-644. doi:10.1016/j.neuroimage.2007.02.049
Wolf, M., & Denckla, MB
(2005). Testes rápidos de nomes automatizados e estímulos alternados
rápidos. Austin, TX: Pro-Ed.
Woodcock, RW, McGrew, KS e Mather, N. (2001).
Testes de realização Woodcock-Johnson (WJ-III). Rolling Meadows,
IL: Riverside.
Yamada, Y., Stevens, C., Dow, M., Harn, BA, Chard, DJ e Neville, HJ
(2011). Emergência da rede neural para leitura em leitores iniciantes
de cinco anos de idade de diferentes níveis de habilidades de pré-
alfabetização: um estudo fMRI. NeuroImage, 57, 704–713.
doi:10.1016/j.neuroimage.2010.10.057 Yeatman, JD,
Dougherty, RF, Ben-Shachar, M., & Wandell, BA (2012). Desenvolvimento
da substância branca e habilidades de leitura. Proceedings of the
National Academy of Sciences, EUA, 109, E3045–E3053.
doi:10.1073/pnas.1206792109