Brazilian Journal of Development 73015

ISSN: 2525-8761

Itens alimentares, parasitas e plásticos: Notas sobre o conteúdo

estomacal de aves marinhas no Rio de Janeiro

Food items, parasites and plastics: Notes on the stomach content of

seabirds in Rio de Janeiro

DOI:10.34117/bjdv7n7-465

Recebimento dos originais: 21/06/2021

Aceitação para publicação: 21/07/2021

Ana Paula Madeira Di Beneditto

Doutora em Biociências e Biotecnologia
Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, CBB, LCA
Endereço: Av. Alberto Lamego, 2000, Campos dos Goytacazes, RJ, 28013-602
E-mail: anapaula@uenf.br

Salvatore Siciliano
Doutor em Zoologia
Instituto Oswaldo Cruz/FIOCRUZ, Laboratório de Biodiversidade
Endereço: Av. Brasil 4.365, Pavilhão Mourisco, sala 217, Rio de Janeiro, RJ,
21040-900
E-mail: gemmlagos@gmail.com

RESUMO
Neste estudo são descritos itens alimentares, parasitas e plásticos recuperados em
conteúdo estomacal de carcaças de aves marinhas recolhidas em praias do estado do Rio
de Janeiro. As dez carcaças analisadas foram recolhidas entre 2009 e 2010, e pertenciam
as espécies oceânicas Calonectris borealis (n = 4), Puffinus puffinus (n = 3), P. gravis (n
= 1) e Sterna hirundo (n = 1), e a espécie costeira Anous stolidus (n = 1). As presas
identificadas nos conteúdos estomacais incluíram os cefalópodes Argonauta nodosa,
Doryteuthis plei e representantes da ordem Oegopsina, e os peixes ósseos Porichthys
porossissimus e Stellifer sp. Helmintos do filo Nematoda foram recuperados em dois
conteúdos estomacais de C. borealis e em A. stolidus. Fragmentos de plásticos rígidos e
flexíveis foram registrados em C. borealis (n = 2) e P. gravis. A presença de algumas
espécies de presas sugere o aproveitamento do descarte de pescarias na alimentação das
aves marinhas. Os fragmentos plásticos recuperados nos conteúdos estomacais reforçam
que a poluição por rejeitos sólidos no ambiente marinho é uma questão de conservação
que afeta esses vertebrados.

Palavras-Chave: Aves Marinhas, Alimentação, Parasitismo, Poluição, Oceano

Atlântico.

ABSTRACT
This study describes food items, parasites and plastics recovered from the stomach
contents of seabird carcasses collected from beaches in the state of Rio de Janeiro. The
ten carcasses analyzed were collected between 2009 and 2010, and belonged to the
oceanic species Calonectris borealis (n = 4), Puffinus puffinus (n = 3), P. gravis (n = 1)
and Sterna hirundo (n = 1), and the coastal species Anous stolidus (n = 1). Prey identified
in the stomach contents included the cephalopods Argonauta nodosa, Doryteuthis plei

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and the order Oegopsina, and the bony fish Porichthys porossissimus and Stellifer sp.
Helminths of the phylum Nematoda were recovered from two stomach contents of C.
borealis and A. stolidus. Fragments of rigid and flexible plastics were recorded in C.
borealis (n = 2) and P. gravis. The presence of some prey species suggests the use of
fishery discards to seabirds feeding. The plastic fragments recovered in the stomach
contents reinforce that pollution by solid debris in the marine environment is a
conservation issue that affects these vertebrates.

Keywords: Seabirds, Feeding, Parasitism, Pollution, Atlantic Ocean.

1 INTRODUÇÃO
As aves marinhas são animais vertebrados adaptados ao voo e que dependem do
ambiente marinho (oceânico ou costeiro) para alimentação e reprodução (VOTIER;
SHERLEY, 2017). Algumas espécies têm área de uso restrita, que não ultrapassa 20 km,
por exemplo, enquanto outras realizam migrações entre os hemisférios norte e sul, se
deslocando por milhares de quilômetros (GUILFORD et al., 2009). As espécies que
realizam migrações têm maior gasto de energia, o que aumenta a demanda por alimento
e a vulnerabilidade dos indivíduos (GUILFORD et al., 2009). No litoral brasileiro já
foram registradas 92 espécies de aves marinhas entre residentes, migrantes e vagantes, o
que corresponde a 25% do total de espécies descritas (CROXALL et al., 2012).
A alimentação das aves marinhas varia de acordo com o táxon e pode incluir
grande diversidade de presas. Os grupos de presas ou itens alimentares são invertebrados,
tais como anelídeos, moluscos, crustáceos e equinodermas, e vertebrados, tais como
peixes, anfíbios, répteis, pequenos mamíferos terrestres e até ovos de outras aves (DEL
HOYO et al., 1996). Há espécies que são generalistas e incluem um diversificado
conjunto de presas em sua alimentação, enquanto outras se restringem a um determinado
tipo de presas (DEL HOYO et al., 1996; DI BENEDITTO et al., 2015). As estratégias de
captura das presas estão relacionadas as adaptações das espécies, incluindo formato das
asas e do bico, quantidade de tecido adiposo e anatomia do esterno (VOOREN;
FERNANDES, 1989).
Uma grande variedade de microparasitas (vírus, fungos, bactérias, protozoários) e
macroparasitas (helmintos e artrópodes) pode afetar as espécies de aves marinhas (KHAN
et al., 2019). Os parasitas estão presentes em todos os ecossistemas e vivem às custas de
seus hospedeiros, podendo causar efeitos negativos. No caso das aves marinhas, a
longevidade, o deslocamento por longas distâncias, principalmente durante a migração, e
os adensamentos populacionais em colônias aumentam sua exposição aos parasitas e a

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capacidade dispersá-los, em comparação a outros grupos de hospedeiros definitivos

(BOULINIER et al., 2016). A alimentação é uma forma das aves marinhas adquirirem
sua carga parasitária, principalmente de helmintos, uma vez que atuam como hospedeiros
definitivos de muitas espécies de nematódeos e platelmintos (KHAN et al., 2019). As
carcaças de aves marinhas representam fonte importante para o entendimento do
parasitismo nesses organismos, principalmente por helmintos (MALLORY et al., 2007).
As aves marinhas estão entre os vertebrados mais ameaçados do mundo. Dentre
as 346 espécies, 28% estão ameaçadas em nível global e cerca de 47% têm enfrentado
declínios populacionais acelerados (CROXALL et al., 2012). As principais ameaças
incluem predação por espécies invasoras, eventos climáticos extremos e perturbação
antrópica, tais como capturas incidentais em pescarias que utilizam anzóis e poluição
(e.g., contaminação por óleo, poluição por rejeitos sólidos e poluição química)
(CROXALL et al., 2012; TAVARES et al., 2017). O acúmulo de rejeitos sólidos nos
oceanos e em áreas costeiras é uma preocupação que afeta a fauna marinha e, nesse
contexto, os plásticos compreendem até 97% de todo rejeito sólido disperso no ambiente
(DERRAIK, 2002; RYAN, 2014; CONCEIÇÃO et al., 2020). A ingestão de plásticos
pelas aves marinhas pode causar danos e obstruções no trato digestivo, problemas
nutricionais devido à ingestão de itens que não fornecem um retorno energético e
contaminação por poluentes orgânicos persistentes (PETRY et al., 2008; TANAKA et al.,
2013).
Neste estudo são descritos os itens alimentares, parasitas (helmintos) e rejeitos
sólidos (plásticos) recuperados em conteúdo estomacal de carcaças de aves marinhas
recolhidas em praias do estado do Rio de Janeiro. Os resultados contribuem para ampliar
o conhecimento da biologia das espécies e avaliar os riscos relacionados a interação com
rejeitos sólidos dispersos no ambiente marinho.

2 PROCEDIMENTOS
Entre maio de 2009 e maio de 2010, 10 carcaças de aves marinhas foram
recolhidas na região centro-norte do estado do Rio de Janeiro (21ºS-23ºS), sudeste do
Brasil, a partir de monitoramentos de praia não sistematizados. Essas carcaças foram
selecionadas devido ao estágio de decomposição e, portanto, a possibilidade de avaliação
do conteúdo estomacal. As carcaças analisadas estavam completas, intactas e foram
classificadas como estágio 2 (‘fresco’) ou estágio 3 (‘pouco decomposto’), de acordo com
a escala ordinal proposta por Geraci e Lounsbury (2005).

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O estômago de cada indivíduo foi retirado da cavidade abdominal e preservado

em etanol 70%. O conteúdo estomacal foi lavado em água corrente, sobre uma peneira de
500 µm de malha, e os itens recuperados foram analisados em estereomicroscópio. As
mandíbulas dos cefalópodes (inferiores e/ou superiores) recuperadas nos estômagos
permitiram a quantificação e a identificação taxonômica das presas (ROPER et al., 1984).
Como as mandíbulas estavam quebradas não foi possível realizar a biometria para
estimativa do porte original dos cefalópodes ingeridos. Em alguns casos, o estado de
conservação das mandíbulas também inviabilizou a identificação taxonômica mais
precisa. No caso dos peixes foram recuperadas presas parcialmente digeridas e otólitos,
que são concreções de carbonato de cálcio do ouvido interno dos peixes ósseos. Os
otólitos permitem a quantificação, identificação taxonômica e estimativa do porte original
das presas ingeridas (DI BENEDITTO; LIMA, 2003). A presença de parasitas foi
quantificada em cada conteúdo estomacal, mas apenas o filo foi identificado. O registro
de plástico no estômago das aves marinhas foi realizado a partir da quantificação dos
fragmentos recuperados e do seu grau de rigidez, classificados como flexível ou rígido.

3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
As carcaças cujo conteúdo estomacal foi analisado pertenciam a cinco espécies de
aves marinhas (Tabela 1). As espécies incluíram quatro aves migratórias do hemisfério
norte (Calonectris borealis Cory, 1881, ou cagarra-grande; Puffinus puffinus Brünnich,
1764, ou pardela-sombria; P. gravis O’Reilly, 1818, ou pardela-de-bico-preto; e Sterna
hirundo Linnaeus, 1758, ou trinta-réis-boreal) e uma ave residente (Anous stolidus
Linnaeus, 1758, ou trinta-réis-escuro). Dentre essas espécies, somente S. hirundo é
reconhecida como ave costeira, enquanto as demais são aves oceânicas (MYERS et al.,
2021).
Os itens recuperados nos conteúdos estomacais incluíram cefalópodes, peixes
ósseos, parasitas e fragmentos plásticos rígidos e flexíveis (Tabela 1). Cefalópodes e
peixes estavam presentes em 70% e 30% dos conteúdos estomacais analisados,
respectivamente, e não houve co-ocorrência desses dois grupos de presas em nenhum
indivíduo analisado. O estado de conservação das mandíbulas dos cefalópodes e sua
coloração escura indicam que a ingestão das presas foi em ocasião bem anterior à data de
coleta e, muito provavelmente, a data de óbito das aves. O peixe Porichthys porossissimus
(20 cm de comprimento) estava parcialmente digerido no estômago de C. borealis,
indicando atividade alimentar recente. Em A. stolidus foram recuperados otólitos que

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pertenciam a dois indivíduos do gênero Stellifer, cuja biometria e análise de regressão

indicaram o tamanho original das presas em torno de 6,0 cm. A presença somente dos
otólitos no conteúdo estomacal indica que a ingestão das presas foi bem anterior à data
de coleta. Todos os parasitas recuperados eram do filo Nematoda (Figura 1). Os
fragmentos plásticos foram registrados nos estômagos de C. borealis e P. gravis (Figura
2).

Tabela 1 - Itens recuperados no conteúdo estomacal de carcaças de aves marinhas no Rio de Janeiro (2009-
2010).
Espécie Data de Itens alimentares Parasitas Plásticos
coleta
Calonectris borealis 17/05/2009 3 Argonauta nodosa
16 cefalópodes da
subordem Oegopsina

Calonectris borealis 04/05/2010 8 cefalópodes da 4 Nematoda 3 fragmentos

subordem Oegopsina rígidos
Calonectris borealis 06/05/2010 1 Porichthys
porossissimus
1 otólito sem
identificação
Calonectris borealis 08/05/2010 10 cefalópodes da 31 Nematoda 6 fragmentos
subordem Oegopsina rígidos
Puffinus puffinus 26/05/2009 3 Doryteuthis plei
Puffinus puffinus 2009 1 Doryteuthis plei
Puffinus puffinus 11/10/2009 6 Doryteuthis plei
Puffinus gravis 11/05/2010 6 Doryteuthis plei 21 fragmentos (3
rígidos e 18
flexíveis)
Anous stolidus 21/02/2010 2 Stellifer sp. 29 Nematoda
Sterna hirundo 25/03/2010 1 peixe ósseo
parcialmente digerido
Fonte: Autores (2021)

Figura 1 - Parasitas do filo Nematoda (n= 31) recuperados no conteúdo estomacal de Calonectris borealis.

Fonte: Autores (2021)

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Figura 2 - Fragmentos de plásticos recuperados no conteúdo estomacal de: A) Calonectris borealis (n= 6)
e B) Puffinus gravis (n= 21).

Fonte: Autores (2021)

Os itens alimentares recuperados no conteúdo estomacal das espécies analisadas

convergem com os dados da literatura quanto aos grupos de presas preferenciais.
Calonectris borealis consome preferencialmente pequenos peixes e cefalópodes (lulas)
capturados até 15 m de profundidade, mas pode se aproveitar do descarte de pescarias
(LEOPOLD, 1999). A presença de P. porossissimus em um dos conteúdos estomacais de
C. borealis corrobora isso, uma vez que esse peixe é bentônico, se mantendo enterrado no
substrato, mas é produto de descarte de pescarias (DI BENEDITTO; LIMA, 2003). As
espécies do gênero Puffinus também se alimentam preferencialmente de peixes e
cefalópodes (lulas), e ocasionalmente de crustáceos, capturando suas presas na superfície
ou durante mergulho. Essas aves marinhas também se aproveitam do descarte de pescarias
para obtenção de alimento (MYERS et al., 2021). A estratégia de alimentação de A.
stolidus inclui a captura de presas na superfície ou imediatamente abaixo da superfície,
por mergulho. Há preferência por peixes e cefalópodes (lulas), e a contribuição de cada
grupo de presas na alimentação varia conforme a região (HARRISON et al., 1983;
NAVES et al. 2002). O registro de Stellifer sp. no único conteúdo estomacal analisado de
A. stolidus sugere o aproveitamento do descarte de pescarias. Este peixe tem hábito
demersal, mas é muito descartado em pescarias com redes de arrasto de fundo, cujos alvos
principais são camarões (DI BENEDITTO; LIMA, 2003). No caso de S. hirudo, a única
ave costeira analisada, os peixes são suas presas preferenciais (BUGONI; VOOREN,
2004).
Cabe ressaltar que a maior representatividade dos cefalópodes nos conteúdos
estomacais das aves marinhas em comparação aos peixes ósseos pode ser devido a viés
de interpretação dos resultados, e não necessariamente a preferência alimentar. Os

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cefalópodes foram reconhecidos somente pela presença de mandíbulas, que são estruturas
formadas de quitina resistentes ao processo de digestão dos predadores, permanecendo
no estômago por semanas ou até meses após a ingestão da presa (DI BENEDITTO et al.,
2001). Já no caso de otólitos, que são concreções de carbonato de cálcio, a digestão pelo
suco gástrico do estômago do predador ocorre mais rapidamente. Dessa forma, a
contribuição de cefalópodes e peixes ósseos na dieta das aves analisadas pode estar
superestimada e subestimada, respectivamente.
A prevalência de nematódeos nas aves marinhas foi muito variável (Tabela 1). A
revisão sobre o tema realizada por Khan et al. (2019) indicou que mesmo indivíduos que
nidificam em colônias próximas podem apresentar diferenças expressivas na carga
parasitária. Os autores atribuíram essas diferenças a variações na alimentação, ressaltando
que a dieta local pode ser um fator significativo para o parasitismo nas aves marinhas. O
ciclo de vida e as vias de transmissão de helmintos em aves marinhas são complexos, com
transmissão direta (i.e. de pais para filhotes durante a alimentação) e/ou indireta (i.e. por
meio de hospedeiros intermediários ou vetores) (TOURANGEAU et al., 2018).
A ingestão de rejeitos sólidos por aves marinhas, especialmente plásticos, é uma
questão de conservação grave e bem conhecida em todo mundo, com inúmeras espécies
envolvidas (e.g., AVERY-GOMM et al., 2013; VAN FRANEKER, 2015; TAVARES et
al. 2017). Provavelmente, esses rejeitos são ingeridos de forma incidental durante a
captura das presas (DI BENEDITTO et al., 2015; TAVARES et al., 2017), o que deve ter
ocorrido nas aves analisadas neste estudo. Tavares et al. (2017) constataram que tanto
aves que se alimentam na superfície quanto àquelas que capturam suas presas no
mergulho são suscetíveis de ingerir plásticos. Os autores registraram plásticos em
espécies costeiras e oceânicas, tanto migrantes quanto residentes, reforçando que esse é
um problema global que afeta as aves marinhas.

4 CONSIDERAÇÕES FINAIS
As carcaças de aves marinhas recolhidas em praias são amostras importantes para
entender a biologia das espécies migrantes e residentes, tanto oceânicas quanto costeiras,
e as possíveis ameaças a que estão submetidas em seu hábitat. Os conteúdos estomacais
das cinco espécies de aves analisadas indicaram que cefalópodes, principalmente as lulas
Doryteuthis plei e representantes da ordem Oegopsina, são as principais presas
identificadas, seguidas de peixes ósseos. No entanto, a representatividade das presas pode
estar superestimada ou subestimada devido a taxa de digestão diferencial entre elas. Os

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resultados sugerem que as aves também são oportunistas quanto à alimentação, com
aproveitamento do descarte de pescarias, e que a carga parasitária de helmintos registrada
em seu estômago é provavelmente proveniente de suas presas, sendo as aves hospedeiros
definitivos. Os fragmentos plásticos recuperados nos conteúdos estomacais reforçam que
a poluição por rejeitos sólidos no ambiente marinho é uma questão de conservação que
afeta as aves marinhas.

AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem ao fomento concedido pelo Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq, Fundação Carlos Chagas Filho de
Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro - FAPERJ e INOVA Fiocruz.

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