Anurofauna da Reserva Biológica de Paranapiacaba

GOVERNO DO ESTADO DE SO PAULO SECRETARIA DO MEIO AMBIENTE
Patrimnio da Reserva
Serra de Paranapiacaba
A ANTIGA ESTAO BIOLGICA DO ALTO DA SERRA
Organizadoras
Biolgica do Alto da
Mrcia Ins Martin Silveira Lopes Mizu Kirizawa Maria Margarida da Rocha Fiuza de Melo
Instituto de Botnica So Paulo 2009
31225001 cap1 ao 9.indd 1
4/11/2009 14:40:35
Editoras Responsveis Mrcia Ins Martin Silveira Lopes Mizu Kirizawa Maria Margarida da Rocha Fiuza de Melo Editora Assistente Maria Tereza Grombone Guaratini Assistentes de Editorao Andressa Ribeiro dos Santos Yukio Hayashi da Silva Pr-composio Grfica Editora Neotropica Diagramao Marli Santos de Jesus Tratamento de Imagens Leonidio Gomes Capa Robson Minghini Fotos da Capa Armando Reis Tavares Cezar Kirizawa Ingrid Yasbec Assad Ludwigs Marcelo Pinto Marcelli Marlies Sazima Mizu Kirizawa Olga Yano Otavio Augusto Vuolo Marques Rafael Prezzi Indicatti Rosangela Simo Bianchini Sergio Sakagawa Thomas Pttker Fotos da Dedicatria (pg. 11) Museu Paulista Instituto de Botnica Editorao, CTP, Impresso e Acabamento Imprensa Oficial do Estado de So Paulo Tiragem 1.000 exemplares
Revisores Cientficos Adriana Fidalgo (IBt) Adriana Maria de Aquino (EMBRAPA-CNPA) Carlos Eduardo de Mattos Bicudo (IBt) Denise Pinheiro da Costa (IPJBRJ) Elaine Malosso (UFPE) Eduardo Pereira Cabral Gomes (IBt) Elisabete Aparecida Lopes (IBt)
Amlia Vera Guimares de Sousa (UPM-So Paulo)
Ermelinda Maria De Lamonica Freire (UNIVAG)
Francisco Langeani Neto (UNESP-So Jos do Rio Preto) Glauco Machado (UNICAMP-Campinas) Ins Cordeiro (IBt) Isabel Fernandes de Aguiar Mattos (IF) Ivan Sazima (UNICAMP-Campinas) Jaime Bertoluci (USP-ESALQ) Jose Bueno Conti (USP-So Paulo) Lana da Silva Sylvestre (UFRRJ) Lena Geise (UERJ) Lucia Rossi (IBt)
Gladys Flavia Albuquerque Melo de Pinna (USP-So Paulo)
Luiz Pedreira Gonzaga (UFRJ)
Mrcia Balistiero Figliolia (IF) Marcio Rossi (IF)
Mrcia Ins Martin Silveira Lopes (IBt) Maria Amlia Vitorino Cruz Barros (IBt) Maria Tereza Grambone Guaratini (IBt) Massanori Takaki (UNESP-Rio Claro) Maurcio Sedrez dos Reis (UFSC) Mizu Kirizawa (IBt) Pedro Gnaspini (USP-So Paulo) Regina Maria de Moraes (IBt) Ricardo Pinto da Rocha (USP-So Paulo) Ronaldo B. Francini (UNISANTOS) Rui Marconi Pfeifer (IF) Sandra Farto Botelho Trufem (IBt)
Maria Margarida Rocha Fiuza de Melo (IBt)
Sergio Luiz Pompia (Consultoria Paulista de Estudos Ambientais) Viviane Stern da Fonseca-Kruel (IPJBRJ)
Ficha catalogrfica elaborada pela Seo de Biblioteca do Instituto de Botnica Lopes, Mrcia I.M.S.; Kirizawa, M.; Melo, Maria M. da R.F. de, orgs. Patrimnio da Reserva Biolgica do Alto da Serra de Paranapiacaba: a antiga Estao Biolgica do Alto da Serra / Mrcia Ins Martin Silveira Lopes, Mizu Kirizawa, Maria Margarida da Rocha Fiuza de Melo So Paulo: Instituto de Botnica, 2009. 720 p.: il. ISBN 978-85-7523-029-9 1. Mata Atlntica. 2. Ambiente fsico. 3. Flora e fauna. 4. Ecologia. I. Ttulo
31225001 cap1 ao 9.indd 10
4/11/2009 14:40:47
30
Anfbios anuros da regio da Estao Biolgica do Alto da Serra de Paranapiacaba
Vanessa Kruth Verdade Miguel Trefaut Rodrigues Dante Pavan
CAPTULO
PARTE V
FAUNA
31225001 cap26 ao 36.indd 579
23/10/2009 16:35:41
Vanessa Kruth Verdade1 Miguel Trefaut Rodrigues2 Dante Pavan3

Universidade de So Paulo, Instituto de Biocincias, Caixa Postal 11.461, CEP 05422-970, So Paulo, SP 1 vverdade@usp.br, 2mturodri@usp.br, 3dtpavan@usp.br
31225001 cap26 ao 36.indd 580
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros da regio da Estao Biolgica do Alto da Serra de Paranapiacaba
ABSTRACT AnurAnS
from de region of The
eSTAo biolgicA
do AlTo dA
SerrA
de
pArAnApiAcAbA
The Reserva Biolgica de Paranapiacaba is located in the Atlantic forest of Serra do Mar, one of the most diverse and threatened ecosystems in Brazil. We present herein what should have been the anurofauna of the area before the tragedy caused by the pollution of Cubato at the late 1970s. A list of 69 species, 67 rescued from museum collections and literature and two new records registered during visits to this station is presented with comments on their biology. Although in lower levels, pollution still reaches the Reserva Biolgica de Paranapiacaba causing acidification of soil and drainage. The low frog abundance and diversity and the low values of pH measured at the Reserva water bodies are tentatively pointed as the cause of declines at Paranapiacaba as well as in the area of the Estao Biolgica de Boracia, a reserve located northward at the Atlantic Plateau. Key words: Anura, Atlantic Forest, bioindicators, population decline RESUMO AnfbioS AnuroS
dA regio dA
eSTAo biolgicA
do
AlTo
dA
SerrA
de
pArAnApiAcAbA
A Reserva Biolgica de Paranapiacaba situa-se na Serra do Mar, em rea de Mata Atlntica, um dos mais diversificados e ameaados biomas brasileiros. Apresentamos aqui uma lista do que deve ter sido a fauna de anuros da regio, anteriormente tragdia causada pela poluio oriunda de Cubato no final da dcada de 1970. Uma lista de 69 espcies, 67 citadas a partir de informaes da literatura e de colees zoolgicas, e dois novos registros para a rea, resultantes de visitas Reserva, apresentada com comentrios sobre sua biologia. Embora em nveis menores, a poluio ainda atinge a Reserva, provocando acidificao do solo e de nascentes. Encontramos baixa diversidade e abundncia de anuros na Reserva de Paranapiacaba e os baixos valores de pH medidos nos corpos dgua amostrados so apresentados como possveis causas dos declnios observados. A acidificao do solo e ambiente aqutico tambm pode ser uma possvel causa de degradao na Estao Biolgica de Boracia, que apresenta padres de declnio semelhantes e localiza-se ao norte, no Planalto Atlntico. Palavras-chave: Anura, bioindicadores, declnio populacional, Mata Atlntica
31225001 cap26 ao 36.indd 581
23/10/2009 16:35:41
582
Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan
Anfbios anuros ocorrem em quase todos os hbitats terrestres do globo, estando ausentes somente nas regies polares e em algumas ilhas ocenicas. , contudo, nas florestas tropicais midas, e particularmente naquelas situadas em reas montanhosas, sujeitas condensao das massas de ar que ascendem pelas encostas, onde apresentam maior diversidade e endemismo. A Reserva Biolgica de Paranapiacaba situase na Serra do Mar no Estado de So Paulo, em rea de Mata Atlntica, bioma que apresenta uma das mais ricas anurofaunas do globo, cerca de 500 espcies (Frost 2008) e que atualmente est reduzido cerca de 8% de sua cobertura vegetal original. As serras do Mar e da Mantiqueira, na regio sudeste, apresentam os maiores ndices de diversidade e endemismo da Mata Atlntica, provavelmente relacionados a barreiras ao fluxo gnico mantidas pela complexidade do relevo que atuaram ao longo da histria da rea (Joly & Bicudo 1998, Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001, Myers et al. 2000, Pombal & Gordo 2004). As populaes de anfbios dessa regio ainda no foram intensamente estudadas e encontram-se extremamente ameaadas, seja pela presso antrpica, seja por declnios provocados por causas ainda em grande parte desconhecidas. Os anfbios tm se mostrado muito sensveis s perturbaes ambientais, sendo o primeiro grupo a reagir s alteraes no ambiente, sendo portanto, considerados timos bioindicadores (Gardner 2001). Comparada s demais reas do sudeste brasileiro, a regio da Reserva Biolgica de Paranapiacaba destaca-se por ter sido uma das primeiras reas estudadas quanto a sua fauna de anfbios. Desde a fundao da Reserva em 1909, at praticamente o final do sculo passado, muitos naturalistas visitaram a rea com o intuito de amostrar anuros. Destacamse, entre eles, Adolpho Lutz, Bertha Lutz, Joaquim Venncio, Werner C.A. Bokermann, Paulo E. Vanzolini, Ado J. Cardoso, Carlos A.G. Cruz, Oswaldo L. Peixoto, Ivan Sazima, e mais recentemente, Ariovaldo Giaretta, Clio F.B. Haddad, Jos Pombal Jr., Gilda Andrade e Paulo Garcia.
Apesar da rea ter sido foco de interesse por parte de tantos pesquisadores, e de terse tornado smbolo da luta pela preservao ambiental no final dos anos 1970, quando a tragdia causada pela poluio de Cubato abateu-se sobre a Reserva, nenhuma sistematizao desse conhecimento foi at agora realizada. Colees foram sendo acumuladas ao longo do tempo em vrios museus, mas ainda no contamos sequer com uma lista de anuros da regio. Essa uma lacuna muito sria, considerando-se a importncia dos anuros como indicadores da qualidade ambiental, e, face a ela, o papel que estes poderiam desempenhar em estudos de monitoramento da degradao das florestas, que se seguiu implantao do polo petroqumico de Cubato. Conhecer a fauna da Reserva o primeiro passo para verificar possveis alteraes na anurofauna da rea causadas pela poluio atmosfrica de Cubato, como tambm o ponto de partida para estudos de monitoramento de longa durao. Hoje, diante dos declnios que vm atingindo populaes de anfbios ao redor do globo, monitoramentos de reas afetadas por fatores conhecidos so estratgicos para esclarecer suas causas. Se, por um lado, quando os efeitos deletrios da poluio de Cubato comearam a ser percebidos, a questo do declnio de anfbios ainda no estava suficientemente amadurecida na comunidade herpetolgica; por outro, possvel que, se dispusssemos de uma lista faunstica para a Reserva, o despertar para o problema poderia ter sido catalisado. Sem a lista e sem a informao comparativa que os registros temporais e geogrficos permitiriam, perdemos a oportunidade de tirar lies importantes sobre algumas das causas que podem ter provocado e ainda estar provocando o declnio dos anuros em uma regio que se tornou exemplo dos problemas causados natureza pela industrializao. Infelizmente, no temos como preencher essa lacuna, que se tornou mais lamentvel quando, em visitas recentes Reserva, confirmamos o empobrecimento que hoje caracteriza a fauna da rea. apenas procurando amenizar essa falha e subsidiar
31225001 cap26 ao 36.indd 582
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros
583
estudos futuros que aqui nos aventuramos a apresentar uma lista preliminar, procurando reconstruir o que pode ter sido a anurofauna da Reserva Biolgica de Paranapiacaba antes do advento do polo petroqumico de Cubato. Como no poderia deixar de ser, a lista composta por observaes que fizemos no campo, por registros da literatura e, sobretudo, por material-testemunho depositado nas colees do Museu de Zoologia da Universidade de So Paulo, hoje incluindo a coleo Werner Bokermann, e do Museu de Histria Natural da Universidade Estadual de Campinas. Foram realizadas trs viagens Reserva, em maro, junho e agosto de 2004, e instaladas nove estaes de armadilhas de interceptao e queda, com quatro baldes cada uma, distribudas em trs linhas (coordenadas em UTM: L123K0366437, 7369614; L2- 23K0366591, 7369577; L3- 23K0366350, 7369895). Fizemos incurses ao campo durante o dia e a noite e, para efeito comparativo, visitamos tambm o Parque Natural Municipal, supostamente no atingido pela poluio proveniente de Cubato. O esforo total aplicado na captura com armadilhas foi de 360 baldes por noite e na procura ativa foi de 70 horas por pesquisador na Reserva e 4,5 horas por pesquisador no Parque Municipal. Face escassez de dados georeferenciados, que confirmassem a presena das espcies dentro da Reserva, inclumos na lista aquelas registradas para as localidades de Paranapiacaba, Alto da Serra, Alto da Serra de Cubato e Campo Grande da Serra (Bokermann 1966). Espcies ainda no descritas ou identificadas a nvel genrico no foram includas na lista (Tabela 1). A classificao utilizada segue aquela sumarizada em Frost (2008). Alm das espcies apresentadas na Ta be la 1, Cochran (1955) citou Rhinella dorbignyi (Dumril & Bibron 1841) para o Alto da Serra de Paranapiacaba. Esse registro no foi includo por ser duvidoso, pois a distribuio conhecida da espcie inclui a poro sul do pas, o Uruguai e a Argentina e no existem registros de espcies de Rhinella do grupo granulosa
para o Estado de So Paulo. A associao dessa espcie regio da Reserva Biolgica pode ter sido um erro no registro da localidade ou na identificao dos exemplares. Com o intuito de manter a listagem o mais precisa possvel, a incluso desse registro fica adiada at que os exemplares examinados por Cochran possam ser verificados. A riqueza de espcies da Reserva Biolgica de Paranapiacaba (69 spp.) comparvel da Estao Biolgica de Boracia (67 spp.), localizada mais ao norte no Planalto Atlntico e considerada at ento a rea de Mata Atlntica com maior diversidade de anuros (Heyer et al. 1990, Bertoluci 1997). Brachycephalus hermogenesi e Cycloramphus acangatan so novos registros para a Reserva, tendo sido observadas nas viagens realizadas em 2004. importante ressaltar que, certamente em decorrncia das visitas constantes que a Reserva recebia de grandes nomes da pesquisa brasileira, 27 espcies vlidas ou atualmente sinonimizadas a outras foram descritas para a rea. Citada na literatura como Alto da Serra, Alto de Cubato ou Paranapiacaba, a Reserva Biolgica a localidade-tipo de 21 espcies reconhecidas atualmente (assinaladas com um asterisco na Tabela 1) e de seis outras, consideradas sinnimas de outras espcies (com dois asteriscos na Tabela 1). Alm do material-tipo depositado em colees, que serve como testemunho dessas espcies, as populaes presentes na Reserva so fontes de toptipos vivos, permitindo a observao de caracteres taxonmicos de grande importncia, como canto e colorao, que no se conservam no material depositado em museu. Assim, a preservao da Reserva e de sua anurofauna tem papel fundamental na taxonomia de anuros no Brasil. Apesar de relacionar grande parte da diversidade real da rea, a lista da Tabela 1 est certamente subestimada. Microhildeos no aparecem, apesar de Chismocleis leucosticta e Myersiella microps serem duas espcies da famlia que provavelmente ocorrem na regio. Pode-se dizer o mesmo do centrolendeo Hyalinobatrachium eurygnathum e dos
31225001 cap26 ao 36.indd 583
23/10/2009 16:35:41
584
Tabela 1. Lista das espcies de anfbios anuros da Reserva Biolgica de Paranapiacaba e entorno. CGS: Campo Grande da Serra; PAR: Vila de Paranapiacaba e Reserva Biolgica de Paranapiacaba; 2004: registros obtidos nas viagens realizadas Reserva em 2004. * Reserva Biolgica de Paranapiacaba a localidadetipo da espcie assinalada; ** Reserva a localidadetipo de espcie que foi sinonimizada espcie indicada. Famlia e espcie AMPHIGNATHODONTIDAE Flectonotus fissilis Flectonotus ohausi Gastrotheca microdisca** BRACHYCEPHALIDAE Brachycephalus ephippium Brachycephalus hermogenesi Ischnocnema gehrti* Ischnocnema guentheri Ischnocnema hoehnei* Ischnocnema juipoca Ischnocnema nigriventris* Ischnocnema parva BUFONIDAE Dendrophryniscus brevipollicatus** Rhinella hoogmoedi Rhinella icterica Rhinella ornata CENTROLENIDAE Nome popular perereca-de-pulseira perereca-de-bambu r-marsupial pingo-de-ouro sapo-pulga r-da-mata r-da-mata r-da-mata r-da-mata r-da-mata r-da-mata sapinho-da-bromlia sapo-folha sapo-cururu; cururuzo CGS PAR X X X X X X X X X X X X X X 2004
X X
X X
sapo-cururu-pequeno, sapo-da-mata r-de-vidro r-da-mata r-cabeuda r-mordedora r-da mata r-mordedora intanha-pequena, sapo-de-chifre r-da-pedra, r-carneiro
X X
X X X X
Hyalinobatrachium uranoscopum
X X
CRAUGASTORIDAE Haddadus binotatus CYCLORAMPHIDAE Cycloramphus acangatan Cycloramphus dubius* Cycloramphus eleutherodactylus* Cycloramphus semipalmatus* Proceratophrys melanopogon* Thoropa taophora* HYLIDAE Aplastodiscus albosignatus* Aplastodiscus leucopygius Bokermannohyla astartea* Bokermannohyla circumdata Bokermannohyla hylax Dendropsophus berthalutzae* Dendropsophus microps Dendropsophus minutus Dendropsophus sanborni Hypsiboas albomarginatus Hypsiboas albopunctatus Hypsiboas bischoffi** Hypsiboas cymbalum* Hypsiboas faber Hypsiboas pardalis Hypsiboas polytaenius Hypsiboas prasinus Phrynomedusa fimbriata* Phyllomedusa burmeisteri Scinax alter Scinax berthae Scinax brieni*
X X X X X X X X X X X X X X X
perereca-verde perereca-verde perereca-da-mata perereca-da-mata perereca-da-mata pererequinha pererequinha pererequinha, perereca-ampulheta pererequinha perereca-verde perereca-marrom perereca perereca sapo-ferreiro, r-martelo, sapo-paneleiro perereca-franjada perereca-de-pijama perereca sapo-folha sapo-folha perereca perereca perereca
X X X X X X X X X
X X
X X X X X X X X X X X
X X
continua
31225001 cap26 ao 36.indd 584
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros Tabela 1. Continuao Famlia e espcie Scinax crospedospilus Scinax Scinax Scinax Scinax fuscomarginatus fuscovarius hayii perpusillus Nome popular perereca perereca raspa-cuia raspa-cuia pererequinha-da-bromlia perereca-risonha CGS X PAR X X X X X
585
2004
X X
Scinax rizibilis*
X X
HYLODIDAE Crossodactylus dispar** Crossodactylus gaudichaudii Hylodes asper Hylodes phyllodes Megaelosia massarti* LEIUPERIDAE Physalaemus Physalaemus Physalaemus Physalaemus bokermanni* cuvieri maculiventris* moreirae
rzinha-do-riacho rzinha-do-riacho r-do-riacho r-do-riacho r sapinho r-chorona, r-cachorro r r r r r r r rzinha-piadeira r-manteiga, r-mirim, r-paulistinha sapinho sapinho X X X
X X X X X X X X X X X X X X X X X X X
Physalaemus olfersii LEPTODACTYLIDAE Leptodactylus flavopictus Leptodactylus furnarius* Leptodactylus gracilis Leptodactylus jolyi* Leptodactylus marmoratus** Leptodactylus ocellatus Paratelmatobius cardosoi*
X X
Paratelmatobius poecylogaster*
hildeos Aplastodiscus arildae, Dendropsophus seniculus, Phasmahyla cochranae, Scinax flavoguttatus, S. perereca e Sphaenorhyncus orophilus. Em relao s outras famlias, espcies comuns como Proceratophrys boiei ainda no integram a lista, assim como outras mais raras, como Ceratophrys aurita, Ischnocnema spanios, Holoaden luderwaldti e Macrogenioglottus alipioi. Esses acrscimos elevariam o nmero de espcies de anuros da regio de 69 para 83. A maior parte das espcies listadas para a Reserva, cerca de 75%, endmica de reas de Mata Atlntica, contra cerca de 25% que apresentam distribuio ampla, ultra passando os limites do bioma. Dentre as espcies endmicas, praticamente todas encontram-se associadas a reas serranas de relevo acidentado. As excees so Hypsiboas albomarginatus e Scinax alter, mais comuns
em reas da baixada litornea. Algumas das espcies esto associadas a reas abertas, como Scinax fuscomarginatus, Leptodactylus furnarius e L. jolyi, registradas para o bairro Campo Grande da Serra, provavelmente nos campos naturais presentes na Reserva. A lista tambm nos mostra que cerca de 70% das espcies apresenta distribuio ampla no bioma, ultrapassando os limites polticos de pelo menos um Estado; cerca de 30% tem distribuio restrita. Trs espcies, Hypsiboas cymbalum, Phrynomedusa fimbriata e Ischnocnema gehrti so conhecidas somente da Reserva Biolgica de Paranapiacaba. Como tipicamente observado para anuros de reas de Mata Atlntica de encosta, com altos ndices de pluviosidade e onde a umidade se mantm em nveis elevados ao longo de todo o ano, verifica-se grande variedade de modos reprodutivos especializados entre as
31225001 cap26 ao 36.indd 585
23/10/2009 16:35:41
586
espcies da rea (Duellman & Trueb 1994, Haddad & Prado 2005). Trinta e quatro das espcies listadas apresentam reproduo que envolve postura e desenvolvimento larval em ambientes lnticos; em 13 delas os ovos so depositados em ninhos onde os girinos se desenvolvem at alcanar ou gotejar sobre o corpo dgua principal. A maioria das espcies (35), no entanto, apresenta modos reprodutivos que no dependem desse tipo de ambiente. Dezessete delas apresentam reproduo associada a riachos, com ovos depositados em tocas nas margens, sobre folhas pendentes, em remansos, ou em ninhos construdos no leito ou sobre rochas emergentes no riacho. Doze espcies apresentam reproduo terrestre, com ovos depositados em tocas, sob troncos ou em meio s folhas da serapilheira, de onde eclodem anuros jovens ou girinos que terminam seu desenvolvimento no ninho. Trs espcies apresentam reproduo associada a bromeliceas e trs carregam os ovos no dorso durante parte ou todo o seu desenvolvimento. Fornecemos a seguir algumas informaes sobre a biologia reprodutiva e distribuio geogrfica das espcies presentes na Reserva Biolgica de Paranapiacaba e entorno. Nosso objetivo apresentar sucintamente aspectos da biologia dessas espcies que julgamos relevantes para a caracterizao da fauna local e para os comentrios sobre declnios populacionais e preservao que viro a seguir. Os trabalhos citados representam uma pequena parte do que encontrado na literatura, privilegiando-se revises de grupos de espcies e estudos de comunidades de anuros. Informaes adicionais podem ser encontradas em Haddad e colaboradores (2008). Sempre que nos referirmos ao porte das espcies, as medidas apresentadas representam valores do comprimento rostro-cloacal dos exemplares, medido da ponta do focinho cloaca do animal.
faixa escura ao redor do pulso, que vive em bromeliceas. A fmea carrega de seis a 16 ovos no dorso, protegidos por uma extenso lateral de pele. Os girinos eclodem no dorso da fmea e so liberados na gua acumulada na base das folhas das bromeliceas. A espcie ocorre em florestas midas do sudeste do Brasil (Duellman & Gray 1983). Flectonotus ohausi (Wandolleck 1907) uma espcie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, com colorao acobreada e um padro dorsal que consiste de uma mancha escura triangular na regio interorbital e duas faixas escuras divergentes. Os indivduos dessa espcie so quase sempre encontrados associados a bambus. As fmeas carregam os ovos no dorso como ocorre em F. fissilis, mas utilizam a gua acumulada em ocos de bambu para liberar os girinos. Distribui-se por reas serranas dos Estados do Rio de Janeiro e So Paulo (Duellman & Gray 1983). Gastrotheca microdisca (Andersson 1910) uma perereca de tamanho mediano, cerca de 6 cm, com amplas expanses digitais que vive sobre a vegetao da Mata Atlntica. uma espcie rara em colees. A fmea apresenta uma bolsa dorsal onde o macho insere poucos ovos, grandes e ricos em vitelo. Nesse marspio ou bolsa, completa-se o desenvolvimento (Bertoluci 2001, Bertoluci & Rodrigues 2002a). A espcie conhecida para reas florestadas dos Estados de Minas Gerais, So Paulo, Paran e Santa Catarina (Caramaschi & Rodrigues 2007).
Famlia Brachycephalidae
Brachycephalus ephippium (Spix 1824) um pequeno sapo alaranjado de comprimento rostro-cloacal inferior a 2 cm que, devido ao seu tamanho e colorao, recebe o nome de pingo-de-ouro. diurno e vive no folhedo, onde deposita seus ovos, que se desenvolvem diretamente sem apresentar fase larval de vida livre. Alm da vocalizao, apresenta um sistema de sinalizao visual complexo que deve atuar na corte e na defesa territorial (Haddad & Sazima 1992; Izecksohn & Carvalho-
Famlia Amphignathodontidae
Flectonotus fissilis (Miranda-Ribeiro 1920) uma espcie de perereca de pequeno porte, cerca de 3 cm, de colorao marrom, com uma
31225001 cap26 ao 36.indd 586
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros
587
e-Silva 2001). A dis tribuio conhecida da espcie inclui os Estados da Bahia, Esprito Santo, Rio de Janeiro, So Paulo e Paran. Sabe-se que atualmente o gnero est sendo revisado e ser dividido em vrias espcies. Provavelmente, B. ephippium no o nome que ser aplicado populao da regio da Serra de Paranapiacaba. Brachycephalus hermogenesi (Giaretta & Sawaya 1998) um dos menores anuros conhecidos, no atingindo 1 cm de comprimento rostro-cloacal. Foi descrito no gnero Psyllophryne, que significa sapo-pulga. diur no, de colorao castanho-escura com uma marca dorsal em forma de X. Vive na camada superficial do folhedo, de onde vocaliza. A reproduo tambm terrestre, a fmea deposita um ovo por vez, que se desenvolve diretamente. Sua visualizao extremamente difcil, por isso tanto a descrio da espcie como seu registro para o Planalto Atlntico so recentes (Verdade et al. 2008). Registros da espcie na literatu ra res tringem-se s proximidades da localidade-tipo (Picinguaba, SP) (Giaretta & Sawaya 1998). Na viagem realizada em maro, um nico exemplar foi ouvido vocalizando dentro dos limites da estao, enquanto mais de 20 indivduos vocalizavam nas reas visitadas no Parque Municipal. Na viagem realizada em junho, cerca de cinco exemplares estavam vocalizando prximo linha 3, dentro da Reserva. Ischnocnema gehrti (Miranda-Ribeiro 1926) uma espcie conhecida somente de um exemplar. Apresenta tamanho pequeno, cerca de 2 cm, e colorao geral escura, com regio inguinal, base das coxas e parte inferior dos discos digitais de colorao mais clara. No apresenta expanso digital no primeiro dedo, os outros trs apresentam discos bem desenvolvidos. Nos ps, todos os artelhos apresentam discos bem desenvolvidos. Nada se conhece da biologia da espcie, supe-se que a desova seja colocada em ambiente terrestre e o desenvolvimento seja direto, como para as outras espcies do gnero. conhecida somente da localidade-tipo, a Reserva de Paranapiacaba.
Ischnocnema guentheri (Steindachner 1864) uma espcie de porte mdio, cerca de 4 cm, e padro de colorao bastante varivel. O primeiro e segundo dedos apresentam tamanho similar, mas as pernas so proporcionalmente muito mais longas que as da espcie anterior. A parte externa da tbia apresenta quase sempre uma faixa negra que pode ser contnua ou segmentada. Os machos vocalizam sobre a vegetao baixa, a cerca de 15 cm do solo, em geral no final da tarde e incio da noite. Deposita os ovos em tocas no solo e o desenvolvimento direto. uma espcie que se encontra amplamente distribuda em reas florestadas no sudeste e sul do Brasil, do Estado do Esprito Santo ao Rio Grande do Sul (Heyer 1984). Um nico indivduo dessa espcie foi coletado durante a visita ao Parque Municipal. Ischnocnema hoehnei Lutz 1958 uma espcie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, apresentando uma mscara escura caracterstica, que se estende da ponta do focinho, pela lateral da cabea e corpo, e termina atrs dos braos. Vive no folhedo em reas florestadas e pode escalar troncos, utilizando o estrato vertical da mata at cerca de 2 m. A reproduo supostamente direta, como para os outros membros do gnero. A distribuio conhecida da espcie inclui somente a regio do entorno de Paranapiacaba e Boracia (Heyer et al. 1990). Ischnocnema juipoca Sazima & Cardoso 1978 uma espcie de pequeno porte, cerca de 3 cm, de colorao complexa, que mistura branco, tons de verde, marrom e vermelho. As expanses digitais so quase imperceptveis. Vive em capoeiras e reas de borda de mata. Vocaliza principalmente ao entardecer e durante o dia, em dias nublados ou chuvosos. Deposita seus ovos entre gramneas e o desenvolvimento direto (Haddad & Sazima 1992). Apresenta ampla distribuio, podendo ser encontrada nos Estados de Minas Gerais, So Paulo e Gois (Frost 2008). Ischnocnema nigriventris (Lutz 1925) uma espcie pequena, cerca de 3 cm, de dorso escuro, que apresenta as regies ocultas da cintura e coxa amarelas, no animal vivo. Vive
31225001 cap26 ao 36.indd 587
23/10/2009 16:35:41
588
em reas florestadas e pode ser encontrada em vocalizao sobre a vegetao a cerca de 2 metros do cho. O desenvolvimento supostamente direto, como ocorre para as outras espcies do gnero. A espcie foi descrita de Paranapiacaba e conhecida atualmente para Paranapiacaba e Boracia, embora existam algumas diferenas morfolgicas entre essas populaes que podem indicar tratar-se de espcies diferentes. Apenas um exemplar foi coletado sobre um samambaiau no interior da mata, na viagem realizada em junho de 2004 Reserva. Ischnocnema parva (Girard 1853) uma espcie de pequeno porte, cerca de 2 cm, que possui colorao bege ou cinzenta. Apresenta uma mancha negra muito caracterstica na regio posterior do corpo, em torno da cloaca. abundante no folhedo de matas midas e o desenvolvimento direto (Heyer et al. 1990). Tem distribuio ampla no sudeste do Brasil. Cerca de seis indivduos dessa espcie foram encontrados no folhio durante as visitas Reserva.
Famlia Bufonidae
Dendrophryniscus brevipollicatus Jimenez de la Espada 1871 uma espcie de bufondeo de pequeno porte, cerca de 2 cm, e focinho afilado, diurna ou noturna, geralmente encontrada junto ao folhedo, bromeliceas ou vegetao arbustiva na Mata Atlntica. Depende da gua acumulada no interior de bromeliceas terrcolas para a reproduo, pois ali que vocaliza, deposita seus ovos e crescem os girinos (Cochran 1955, Pombal & Gordo 2004). Pode ser encontrado em reas florestadas do sudeste do Brasil, nos Estados do Rio de Janeiro e So Paulo. Rhinella hoogmoedi Caramaschi & Pombal 2006 apresenta tamanho mdio, cerca de 4 cm, e cristas sseas na regio da cabea, que, juntamente com a colorao marrom dos indivduos, lhes confere um aspecto de folha seca. Vivem no folhedo esubosque de reas florestadas e reproduzem-se em poas temporrias do interior da mata.
Rhinella icterica Spix 1824 maior do que seus congneres, ultrapassando 20 cm, terrestre e noturno. Entre outros caracteres, diferencia-se de Rhinella ornata por apresentar pele mais granulosa e pela forma das glndulas parotides (protuberncias localizadas atrs dos olhos), que so muito mais desenvolvidas. Sua biologia reprodutiva assemelha-se da espcie anterior. uma espcie de distribuio relativamente ampla em reas da costa do Brasil, interiorizando-se no sudeste (Guix et al. 1998). Rhinella ornata Spix 1824 um sapo de tamanho mdio, cerca de 8 cm, terrestre e noturno. Reproduz-se explosivamente em corpos de gua parada ou com pouca correnteza, permanentes ou temporrios, geralmente na borda ou em espaos abertos na mata, especialmente prximo s margens de rios. A desova consiste em extensos cordes gelatinosos que alojam pequenos ovos negros. Os girinos so negros, pequenos e formam cardumes (Guix et al. 1998). Apresenta distribuio ampla nos Estados de So Paulo e Rio de Janeiro, no sudeste do Brasil, preferindo os ambientes florestados (Baldissera et al. 2004). Cerca de cinco indivduos foram encontrados nas excurses realizadas, vocalizando no lago prximo linha 2.
Famlia Centrolenidae
Hyalinobatrachium uranoscopum (Muller 1924) (Figura 1) uma perereca esverdeada, arborcola, com ventre transparente, por isso conhecida como r-de-vidro, que no ultrapassa 2,5 cm de comprimento. Vive na vegetao prxima aos riachos encachoeirados, onde vocaliza. Deposita seus ovos de cor branca amarelada sob folhas acima da gua. Aps a ecloso, os girinos gotejam na gua do riacho onde terminam seu desenvolvimento (Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001). Pode ser encontrada nos Estados do sudeste e sul do pas, at Misiones na Argentina (Heyer 1985a). Um indivduo dessa espcie foi capturado enquanto vocalizava s margens do riacho prximo linha 3.
31225001 cap26 ao 36.indd 588
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros
589
Famlia Craugastoridae
Haddadus binotatus (Spix 1824) uma espcie de grande porte para o gnero, atinge 6 cm, no possui dilataes na extremidade dos dedos e artelhos, e quase sempre apresenta um par de manchas negras no meio do dorso. facilmente diagnosticada na Mata Atlntica por apresentar o polegar muito mais longo que o segundo dedo. Vive no cho da mata, entre a serrapilheira e deposita seus ovos, que se desenvolvem diretamente em pequenos jovens, sob troncos cados (Heyer et al. 1990). Apresenta ampla distribuio no sudeste do Brasil. Um indivduo dessa espcie foi encontrado na linha 3 dentro da Reserva e outro durante a visita ao Parque Municipal.
Famlia Cycloramphidae
Cycloramphus acangatan Verdade & Rodrigues 2003 (Figura 2) uma espcie de mdio porte, cerca de 4 cm, com musculatura da cabea extremamente desenvolvida e membros curtos, que lhe conferem um aspecto muito peculiar. Apresenta colorao castanhoavermelhada ou escura com pontuaes brancas, principalmente na lateral do corpo. Ocorre exclusivamente em ambientes florestais. A desova depositada em pequenas tocas em barrancos, os girinos eclodem em estgio avanado e sustentam-se exclusivamente da reserva de vitelo do ovo (Verdade et al., dados no publicados). Ocorre em reas florestadas do Planalto Atlntico de So Paulo, na regio da Serra de Paranapiacaba (Verdade & Rodrigues 2003). Um indivduo dessa espcie foi capturado em agosto em armadilha de interceptao e queda, na linha 1. Cycloramphus dubius (Miranda-Ribeiro 1920) uma espcie de tamanho mediano, cerca de 6 cm, de pele granulosa e colorao escura. Apresenta ps com membranas interdigitais desenvolvidas. uma espcie que est associada a riachos de corredeira de reas de encosta. Seu canto e girino so conhecidos mas no esto descritos. Os ovos e girinos desenvolvem-se sobre rochas midas
emergentes nos riachos, como ocorre em outras espcies do gnero associadas a esses ambientes (Giaretta e Cardoso, 1995). Pode ser encontrada na Serra do Mar da poro sul do Estado de So Paulo (Heyer 1983). Cycloramphus eleutherodactylus (Miranda-Ribeiro 1920) uma espcie de tamanho mdio, cerca de 5 cm, de colorao marrom-avermelhada com pontos amarelos, principalmente na regio lateral do corpo. Apresenta uma mancha escura no dorso em forma de M muito caracterstica. uma espcie associada a reas florestadas, encontrada sobre o folhedo. A reproduo dessa espcie ainda no conhecida, supe-se que coloque seus ovos no folhedo, de onde eclodem larvas que se desenvolvem fora da gua. a espcie de distribuio mais ampla do gnero, podendo ser encontrada no sudeste do Brasil, nos Estados de Minas Gerais, Rio de Janeiro, So Paulo e Paran (Heyer 1983). Cycloramphus semipalmatus (MirandaRibeiro 1920) uma espcie de porte mdio, cerca de 5 cm, com pele granular, colorao marrom e com membranas interdigitais nos ps. Est associada a riachos com corredeira de reas de encosta e paredes rochosos. Os ovos so depositados fora da gua, sobre as rochas midas. Os girinos apresentam desenvolvimento semi-areo e vivem sobre as rochas midas, alimentando-se do material vegetal que a cresce. A espcie conhecida somente para a Serra do Mar no norte do Estado de So Paulo (Heyer 1983, Heyer et al. 1990). Proceratophrys melanopogon (MirandaRibeiro 1926) uma r de tamanho mdio, cerca de 5 cm, que apresenta expanses drmicas na ponta do focinho e nas plpebras, que se assemelham a chifres. A colorao geral juntamente com os apndices drmicos e o comportamento da espcie tornam os indivduos praticamente invisveis em meio s folhas mortas. Os machos vocalizam do cho, prximos a poas no interior da mata. Est presente nos Estados de So Paulo e Rio de Janeiro, em florestas de encosta, nas vertentes voltadas para o Planalto Atlntico (Izecksohn et al. 1998).
31225001 cap26 ao 36.indd 589
23/10/2009 16:35:41
590
Thoropa taophora (Miranda-Ribeiro 1923) uma espcie de tamanho grande, cerca de 9 cm, de colorao geralmente marrom, com manchas mais escuras espalhadas pelo dorso. Seu nome popular faz aluso sua vocalizao, similar a um balido. Vive em riachos de fundo pedregoso e paredes rochosos, inclusive em costes ao nvel do mar. Os ovos so depositados nas fendas entre as rochas. Os girinos apresentam corpo alongado e cauda musculosa e desenvolvem-se sobre as rochas midas (Heyer et al. 1990). Pode ser encontrada no leste do Estado de So Paulo (Feio et al. 2006).
Famlia Hylidae
Aplastodiscus albosignatus Lutz & Lutz 1938 uma perereca verde com tons azulados que atinge cerca de 4 cm. Os machos cantam noite a alturas variveis sobre a vegetao que margeia os riachos na floresta. O canto assemelha-se ao de uma nota emitida por uma gaita. Os ovos despigmentados so depositados em pequenas tocas construdas pelos machos na margem dos riachos, para onde os girinos vo aps a ecloso. encontrada em reas de Mata Atlntica dos Estados de So Paulo, Paran e Santa Catarina (Cruz & Peixoto 1984, Guix et al. 2000). Aplastodiscus leucopygius Cruz & Peixoto 1984 (Figura 3) uma perereca de colorao verde e borda externa da ris vermelho-alaranjada, que atinge cerca de 4 cm. Assemelha-se a A. albosignatus quanto ao aspecto, vocalizao e ecologia. As diferenas morfolgicas entre essas espcies encontramse principalmente na ornamentao da regio no entorno da cloaca e no desenvolvimento dos apndices calcneos. A. leucopygius apresenta uma dobra de pele superior cloaca, ausente em A. albosignatus, e apndices calcneos maiores. O comportamento reprodutivo da espcie foi descrito por Haddad & Sawaya (2000); a desova depositada em tocas construdas pelos machos margem de riachos em reas florestadas. Pode ser encontrada em reas de Mata Atlntica do planalto e serras do Mar e da Mantiqueira, nos Estados de So Paulo
e Rio de Janeiro. Um indivduo dessa espcie foi coletado enquanto vocalizava prximo trilha que leva linha 3. Bokermannohyla astartea Bokermann 1967 uma perereca noturna com tons castanhoamarelados que atinge cerca de 4,5 cm. Prefere reas florestadas ou reas perturbadas beira da mata, geralmente prximas a riachos, onde vocaliza nos meses mais quentes e chuvosos do ano (Bertoluci & Rodrigues 2002b). Seus stios de vocalizao preferidos so bromeliceas de tamanho mdio localizadas entre o cho e 3 metros, onde deposita seus ovos sob forma de uma massa globosa e os girinos se desenvolvem (Pavan e colaboradores, dados no publicados). A distribuio conhecida da espcie inclui somente as localidades de Paranapiacaba e Estao Biolgica de Boracia. Bokermannohyla circumdata (Cope 1871) uma perereca de porte mdio, cerca de 6 cm, de colorido castanho claro que vive nas imediaes de riachos florestados de onde vocaliza a alturas variveis. Os ovos so depositados em pequenas cavidades nas proximidades dos riachos para onde se deslocam os girinos, completando ali seu desenvolvimento (Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001). A espcie muito semelhante a B. hylax, da qual se diferencia por apresentar tmpano maior e por no apresentar colorao prpura na face posterior da coxa (Heyer 1985b). Pode ser encontrada em reas florestadas serranas e do planalto atlntico, dos Estados do Rio de Janeiro, Minas Gerais, So Paulo, Paran, Santa Catarina e Rio Grande do Sul. Bokermannohyla hylax Heyer 1985 uma perereca de tamanho mdio, cerca de 5 cm, e tons castanho-amarelados muito prxima de B. circumdata e de B. astartea. A regio inguinal e a face ventral da coxa apresentam colorido prpura caracterstico (Heyer 1985b). Tambm vive nas proximidades dos riachos onde vocaliza a alturas variveis. Deposita uma massa de ovos gelatinosa em cavidades na margem dos riachos, para onde passam os girinos aps o nascimento (Bertoluci 2002, Pombal & Gordo 2004). Ocorre na Serra do Mar e planalto atlntico dos Estados de So Paulo, Paran e Santa Catarina. Quatro indivduos dessa
31225001 cap26 ao 36.indd 590
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros
591
espcie foram coletados e cerca de seis ouvidos nas proximidades da trilha que leva linha 3. Dendropsophus berthalutzae Bokermann 1962 (Figura 4) uma perereca pequena, cerca de 2 cm, de tons olivceos que vocaliza sobre a vegetao emergente na margem de ambientes lnticos, geralmente na borda da mata. Vocaliza geralmente entre o vero e o outono, quando forma grandes coros. Os ovos so depositados fora da gua, sobre a vegetao prxima superfcie da gua. Os girinos nadam bem e exploram a coluna dgua (Lutz 1973). Apresenta distribuio ampla no sudeste e sul do pas. Cerca de seis indivduos foram encontrados no lago prximo linha 2. Dendropsophus microps Peters 1872 e Dendropsophus minutus Peters 1872 so pererecas com comprimento rostro-cloacal inferior a 3 cm, geralmente muito comuns e associadas a corpos de gua parada ou de pouca correnteza, onde cantam sobre a vegetao emergente. D. minutus apresenta um desenho semelhante a uma ampulheta no dorso e D. microps apresenta colorao alaranjada nas superfcies escondidas dos braos e pernas. A desova dessas espcies consiste em uma massa gelatinosa de ovos que so depositados na gua ou na vegetao encharcada. Os girinos desenvolvem-se no corpo principal da poa. Ambas espcies formam grandes coros na poca reprodutiva (Lutz 1973, Bertoluci 2001). D. minutus apresenta ampla distribuio na Amrica do Sul a leste dos Andes. D. microps apresenta distribuio mais restrita, estando presente nas reas de serra e baixadas do sudeste e sul do Brasil, nos Estados do Esprito Santo ao Paran. Dendropsophus sanborni Schmidt 1944 uma pequena perereca, com cerca de 2 cm, de corpo alongado e plpebras transparentes. Vive em corpos de gua lnticos onde vocaliza prximo gua em reas abertas. Forma grandes coros durante a poca reprodutiva. Pode ser encontrada em Minas Gerais, So Paulo, Paran, Santa Catarina, Rio Grande do Sul e Paraguai (Barrio 1962). Hypsiboas albomarginatus Spix 1824 uma perereca esverdeada, com tons alaranjados
nas palmas e na face oculta das coxas. Apresenta porte mdio, cerca de 7 cm, e bastante comum em brejos situados na borda das florestas, especialmente aqueles com taboas (Typha spp.). So noturnas e vocalizam formando coros de algumas dezenas de indivduos. Desovam na gua sob forma de uma massa gelatinosa globosa, de onde eclodem os girinos. Apresenta ampla distribuio na Mata Atlntica; estando presente, especialmente, nas restingas da costa do Rio Grande do Norte at Santa Catarina (Cruz & Peixoto 1984). Hypsiboas albopunctatus Spix 1824 uma perereca de tamanho mdio, cerca de 6 cm, focinho algo afilado e colorao marrom clara no dorso com pontuao amarela caracterstica na face posterior da coxa. Vocaliza na vegetao emergente em corpos de gua parada ou com pouca correnteza, onde deposita seus ovos e os girinos se desenvolvem (Lutz 1973, Bertoluci & Rodrigues 2002b). Apresenta ampla distribuio no sudeste do Brasil, incluindo tambm Estados da regio centro-oeste e sul. Hypsiboas bischoffi Boulenger 1887 (Figura 5) uma perereca de porte mdio, de cerca de 5 cm, apresenta faixas castanhas no dorso e na lateral do corpo. A parte posterior da coxa apresenta desenhos de colorao azul prpura e a face externa da tbia colorao esverdeada. Reproduz-se beira de ambientes lnticos na borda de mata. A populao da Reserva Biolgica de Paranapiacaba foi descrita como Hyla multilineata Lutz & Lutz 1939, posteriormente considerada subespcie de H. bischoffi por Cochran (1955). A espcie pode ser encontrada em reas de Mata Atlntica do planalto, no sudeste do Brasil. Trs indivduos dessa espcie foram capturados no lago prximo linha 2. Hypsiboas cymbalum Bokermann 1963 uma espcie de porte mdio, cerca de 5 cm, de cor verde escura, com regio inguinal e parte posterior das coxas com um reticulado branco com manchas negras. A espcie conhecida de trs exemplares, encontrados vocalizando na beira de um pequeno riacho no interior da mata. A distribuio se restringe localidadetipo, Campo Grande da Serra.
31225001 cap26 ao 36.indd 591
23/10/2009 16:35:41
592
Hypsiboas faber Wied-Neuwied 1821 (Figura 6) a maior perereca da Mata Atlntica, atingindo cerca de 10 cm. Apresenta colorao marrom, com uma faixa escura na linha vertebral e parte ventral dos braos e regio cloacal. A regio inguinal apresenta um padro escuro reticulado em um fundo amarelo. O sapo-ferreiro, como popularmente conhecida, canta na vegetao situada ao redor de corpos de gua lnticos na borda da mata. Os machos so territoriais e constroem ninhos no cho que permanecem isolados do corpo principal da poa. Estas bacias de barro com cerca de 20 cm de dimetro e paredes elevadas recebem a desova; a desenvolvem-se os girinos nos primeiros dias. Terminada essa fase, ou aps a destruio ou inundao do ninho por chuvas mais fortes, estes passam a viver no corpo dgua principal (Martins & Haddad 1988, Bertoluci & Rodrigues 2002a). Ocorre no leste e sul do Brasil, sudeste do Paraguai e em Misiones, na Argentina. Trs indivduos dessa espcie foram encontrados no lago prximo linha 2. Hypsiboas pardalis Spix 1824 uma perereca de grande porte, cerca de 7 cm, e colorao branca esverdeada com padro liquenoso que se reproduz em poas, lagos ou charcos situados dentro ou na borda de mata. Os machos cantam geralmente do cho em pequenas depresses do terreno que retm gua aps fortes chuvas ou em ninhos semelhantes s bacias de H. faber, construdos pelos machos que, como naquela espcie so bastante territoriais. Pode ser encontrada no centro-oeste e leste do Brasil, nos Estados de Gois, Minas Gerais, So Paulo, Rio de Janeiro e Esprito Santo (Lutz 1973). Hypsiboas polytaenius Cope 1869 apresenta, como H. bischoffi, um padro de colorao dorsal com linhas longitudinais, mas menor, cerca de 4 cm, e possui a face posterior da coxa com colorao uniforme, variando do rseo ao avermelhado claro. A espcie vocaliza da primavera ao outono sobre a vegetao ao redor de corpos de gua lnticos na mata ou borda da mata (Bertoluci & Rodrigues 2002b). Segundo Cruz & Caramaschi (1998),
est restrita aos Estados do Rio de Janeiro e Minas Gerais. Aqueles indivduos at ento identificados como H. polytaenia no Estado de So Paulo pertenceriam a uma espcie ainda no descrita. Hypsiboas prasinus Burmeister 1856 uma perereca de tamanho mdio, cerca de 5 cm, de colorao esverdeada ou marrom. Vocaliza da vegetao emergente em corpos de gua parada situados em reas abertas ou na periferia da mata. A desova e os girinos a se desenvolvem (Heyer et al. 1990). Ocorre em reas planlticas do sudeste do Brasil, nos Estados de So Paulo, Rio de Janeiro e Minas Gerais. Phrynomedusa fimbriata MirandaRibeiro 1923 uma espcie de tamanho mdio, cerca de 4 cm, de colorao esverdeada, que apresenta franjas drmicas nas laterais externas dos antebraos e ps, e um apndice bem desenvolvido na articulao entre a tbia e o tarso. Nada se conhece sobre a biologia da espcie; por ser prxima do gnero Phyllomedusa, talvez deposite os ovos em folhas sobre corpos dgua em borda de mata. conhecida somente da localidade-tipo, a Reserva Biolgica de Paranapiacaba. Phyllomedusa burmeisteri Boulenger 1882 uma perereca de porte grande, cerca de 7 cm, pupila vertical, colorao predominante verde, com manchas amarelas e azuis nas coxas e flancos. Os indivduos dessa espcie desovam em uma folha pendente sobre gua empoada. A folha enrolada pelo casal em reproduo, formando um canudo dentro do qual a desova permanece protegida at que os girinos caiam na gua aps a ecloso. Os girinos so caractersticos por adotar posio oblqua em relao superfcie da gua. Quando capturada, a espcie pode entrar em tanatose, um comportamento de defesa que consiste em permanecer imvel e encolhida, como se estivesse morta (Haddad & Sazima 1992). Apresenta ampla distribuio na Mata Atlntica, presente do nordeste ao sudeste do Brasil (Bertoluci et al. 2005). Scinax alter (Lutz 1973) uma espcie de pequeno porte, cerca de 3 cm, de colorao
31225001 cap26 ao 36.indd 592
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros
593
acinzentada com duas faixas mais escuras e quase paralelas no dorso. Vive na vegetao prxima a reas brejosas. Deposita os ovos na gua, onde os girinos se desenvolvem. Apresenta distribuio ampla no litoral, sendo conhecida dos Estados de Pernambuco a Santa Catarina (Lutz 1973, Pombal & Gordo 2004). Scinax berthae (Barrio 1962) uma espcie de perereca de pequeno porte, cerca de 2 cm, de colorao amarelada nos flancos. Os machos vocalizam em meio a gramneas, em poas temporrias e depositam os ovos em sua poro submersa. Ocorre no nordeste da Argentina, sul do Paraguai, Uruguai e sudeste e sul do Brasil (Barrio 1962). Scinax brieni (De Witte 1930) uma espcie de pequeno porte, cerca de 3 cm, com um padro dorsal complexo de manchas escuras e claras, com tubrculos esparsos pelo dorso. Reproduz-se em lagoas ou remansos de riachos no interior da mata, onde os machos vocalizam durante a noite empoleirados na vegetao marginal. Os girinos dessa espcie ainda no foram formalmente descritos, desenvolvem-se em ambiente lntico, sombreado (Heyer et al. 1990). A espcie ocorre em reas florestadas da Serra do Mar no Estado de So Paulo. Scinax crospedospilus (Lutz 1925) uma espcie de perereca de pequeno porte, cerca de 4 cm, apresenta no dorso sries de pares de manchas escuras com bordas mais claras. Os machos vocalizam sobre a vegetao, na bifurcao de troncos ou sobre folhas, ao redor de ambientes lnticos em reas abertas (Heyer et al. 1990). Est presente em regies serranas do sudeste do Brasil, nos Estados de Minas Gerais, Rio de Janeiro e So Paulo. Scinax fuscomarginatus (Lutz 1925) uma perereca de pequeno porte, cerca de 2 cm, de colorao acinzentada com duas faixas mais escuras na lateral do dorso. Reproduz em ambientes lnticos, em reas abertas (Lutz 1973). Apresenta distribuio bastante ampla, podendo ser encontrada no centro, leste e sul do Brasil, Paraguai, Bolvia e noroeste da Argentina. Scinax fuscovarius (Lutz 1925) uma perereca de porte mdio, cerca de 6 cm, de
colorao acinzentada que apresenta manchas retas mais escuras no dorso. Vive sobre a vegetao de pequeno porte, sobre rochas e muito freqentemente dentro de habitaes. Sua reproduo ocorre em ambientes de gua empoada, em reas abertas. A espcie tem reproduo explosiva e costuma invadir ambientes alterados (Lutz 1973, Bertoluci & Rodrigues 2002b). Possui distribuio ampla, podendo ser encontrada no sul e sudeste do Brasil, norte da Argentina, Paraguai e leste da Bolvia. Scinax hayii (Barbour 1909) (Figura 7) uma perereca de mdio porte, cerca de 5 cm, com colorao amarelada uniforme. Os machos vocalizam empoleirados sobre troncos e folhagem ao redor de poas temporrias em reas abertas na borda da mata. Pode ser encontrada na Serra do Mar entre o Esprito Santo e Santa Catarina, e na Serra da Mantiqueira (Haddad & Sazima 1992, Bertoluci 2001). Apenas um indivduo dessa espcie foi encontrado em vocalizao no lago prximo linha 2. Scinax perpusillus (Lutz & Lutz 1939) uma espcie de tamanho pequeno, cerca de 2 cm, de colorao acinzentada. Est associada basicamente a bromlias terrestres. Os machos so territoriais e escolhem uma bromlia, de onde vocalizam. Os ovos so depositados na gua acumulada na base das folhas das bromlias, onde os girinos se desenvolvem. Pode ser encontrada no planalto, serras e baixada litornea dos Estados do Esprito Santo, Rio de Janeiro e So Paulo (Peixoto 1987). Cerca de trs indivduos dessa espcie foram ouvidos durante as visitas Reserva, na trilha que leva linha 3 de armadilhas. Scinax rizibilis (Bokermann 1964) uma espcie de perereca de pequeno porte, cerca de 2,5 cm, de colorao amarelo-esverdeada, com uma mancha interocular escura. Seu nome cientfico faz aluso sua vocalizao, semelhante a uma risada. Indivduos dessa espcie podem ser encontrados em clareiras no interior da mata, inundadas aps chuvas fortes. Os machos cantam a uma altura de cerca de 50 cm entre a vegetao herbcea. Os ovos
31225001 cap26 ao 36.indd 593
23/10/2009 16:35:41
594
so depositados na gua, em ninhos de espuma incipientes (Bokermann 1964). conhecida para a Mata Atlntica do sul do Estado de So Paulo.
Famlia Hylodidae
Crossodactylus dispar Lutz 1925 e Crossodactylus gaudichaudii Dumril & Bibron 1841 so espcies de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, que apresentam espinhos cornificados no primeiro dedo. Esto associadas a riachos de reas florestadas e representam algumas das poucas espcies de anuros diurnas. Os machos estabelecem territrios ao longo dos riachos, de onde vocalizam para atrair as fmeas. Os ovos so depositados e os girinos desenvolvem-se nesses ambientes (Heyer et al. 1990). A sistemtica do grupo complexa e at mesmo caracteres diagnsticos de grupos dentro do gnero so confusos. A distribuio de C. dispar inclui os Estados de Minas Gerais, Rio de Janeiro, So Paulo e Santa Catarina, e a de C. gaudichaudii, os Estados do Rio de Janeiro e So Paulo. Hylodes asper (Mller 1924) uma espcie de colorao acinzentada e pele granular que lembra a superfcie de uma rocha e atinge cerca de 4 cm. diurna e est associada a riachos ou pequenos rios de fundo rochoso. Os machos so territoriais e escolhem uma rocha emergente no riacho, de onde vocalizam. Os ovos so depositados em ninhos no leito do riacho, onde se desenvolvem os girinos (Heyer et al. 1990). Ocorre na Serra do Mar dos Estados do Rio de Janeiro, So Paulo e Paran. Hylodes phyllodes Heyer & Cocroft 1986 menor que H. asper, atingindo cerca de 3 cm. Apresenta colorao castanha e uma faixa clara dorsolateral. Tambm uma espcie diurna, associada a riachos, mas utiliza ambientes mais sombreados e corpos dgua de menor porte. Como na espcie anterior, os ovos so depositados em ninhos no leito do riacho, onde se desenvolvem os girinos (Heyer et al. 1990). Pode ser encontrada na Serra do Mar do Estado de So Paulo. Megaelosia massarti (De Witte 1930) uma espcie de grande porte, cerca de 11
cm, de colorao escura com pontuaes amareladas e dorso levemente granular. Est ativa durante o dia e associada a riachos em reas de mata. Na regio de Paranapiacaba, vive nos mesmos riachos que Hylodes asper e H. phyllodes, espcies das quais tambm se alimenta. Sua vocalizao no conhecida; os girinos so bastante grandes e desenvolvem-se na gua corrente. A distribuio conhecida da espcie inclui as localidades de Paranapiacaba e Estao Biolgica de Boracia, no Estado de So Paulo (Giaretta et al. 1993).
Famlia Leiuperidae
Physalaemus bokermanni Cardoso & Haddad 1985 uma espcie de pequeno porte, cerca de 2 cm, desenho dorsal composto por uma flecha marrom. Os ventres de machos e fmeas so avermelhados. Os machos vocalizam no cho de capoeiras, ao redor de pequenas poas temporrias. So depositados cerca de 50 ovos envoltos por espuma, em cavidades naturais no solo, formadas entre as razes da vegetao (Cardoso & Haddad 1985). A distribuio conhecida da espcie limita-se localidade-tipo, no municpio de Santo Andr. Physalaemus cuvieri Fitzinger 1826 uma espcie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm. Apresenta grande variedade de padres de colorao e textura do dorso. Os dois padres mais comuns so aqueles em que o dorso liso, de cor acinzentada com uma mancha central em forma de mega e dorso acinzentado com cordes longitudinais escuros. Em vida, os exemplares apresentam uma colorao alaranjada ou avermelhada na regio inguinal, na regio posterior da coxa e prximo s axilas. Os machos vocalizam flutuando em corpos de gua lnticos em reas abertas. uma espcie bastante comum encontrada, inclusive, em reas antropizadas. Os ovos so depositados em ninhos de espuma flutuantes, ancorados vegetao (Haddad & Sazima 1992). Possui distribuio geogrfica bastante ampla, ocorrendo no nordeste, centro-oeste, sudeste e sul do Brasil, e em Misiones e Entre Rios na Argentina e no leste do Paraguai (Frost 2008).
31225001 cap26 ao 36.indd 594
23/10/2009 16:35:41
Anfbios anuros
595
Figuras 1-8. Anfbios anuros da Reserva Biolgica de Paranapiacaba. 1. Hyalinobatrachium uranoscopum. 2. Cycloramphus acangatan. 3. Aplastodiscus leucopygius. 4. Dendropsophus berthalutzae. 5. Hypsiboas bischoffi. 6. Hypsiboas faber. 7. Scinax hayii. 8. Paratelmatobius cardosoi. (Fotos: Miguel T. Rodrigues).
31225001 cap26 ao 36.indd 595
23/10/2009 16:35:49
596
Physalaemus maculiventris (Lutz 1925) uma espcie de tamanho pequeno, cerca de 2 cm, de dorso com fundo castanho, apresentando um padro de manchas escuras bordeadas por uma linha branca, e ventre claro com manchas pretas centrais. Os machos vocalizam sobre ou sob folhas mortas prximas a poas no interior da mata, onde as fmeas depositam seus ovos e os girinos se desenvolvem (Heyer et al. 1990). conhecida para reas florestadas dos Estados de So Paulo e Rio de Janeiro. Physalaemus moreirae (Miranda-Ribeiro 1937) uma espcie de tamanho pequeno, cerca de 3 cm, de colorao acinzentada, que apresenta uma mancha mais escura em forma de seta no centro do dorso e dois pontos negros na regio inguinal. A biologia similar da espcie anterior, sendo observados machos das duas espcies em coro, nos mesmos stios reprodutivos (Heyer et al. 1990). A espcie encontra-se distribuda na Serra do Mar do Estado de So Paulo. Physalaemus olfersii (Lichtenstein & Martens 1856) uma r de pequeno porte, cerca de 4 cm, de colorao castanha. Apresenta uma faixa lateral escura que se estende do olho at a regio inguinal, margeada por uma linha branca, do olho at a axila. A vocalizao bem caracterstica, semelhante ao canto de uma cigarra. A reproduo ocorre em rea aberta e em borda de mata, em ambientes aquticos lnticos. Os machos cantam fora da gua, escondidos entre a vegetao. Os girinos dessa espcie ainda no foram formalmente descritos (Heyer et al. 1990). A espcie pode ser encontrada em reas de Mata Atlntica do sudeste e sul do Brasil (Frost 2008).
Famlia Leptodactylidae
Leptodactylus flavopictus Lutz 1926 uma espcie de grande porte, cerca de 13 cm, que apresenta quatro dobras drmicas dorsolaterais. Apresenta colorao castanha com manchas mais escuras distribudas pelo dorso. Vive em reas de mata prxima a riachos, deposita seus ovos em partes represadas de riachos e poas no interior da mata. uma
espcie considerada rara e conhecida para reas de Mata Atlntica do leste do Brasil e mais abundante em reas da costa, que do Planalto Atlntico (Heyer 1979, Bertoluci & Rodrigues 2002a). Leptodactylus furnarius Sazima & Bokermann 1978 uma espcie de mdio porte, cerca de 5 cm, de pernas e focinho longos. O dorso apresenta dobras drmicas longitudinais, algumas vezes marcadas de branco. Vive na vegetao aberta prxima a brejos, onde se reproduz. Os machos vocalizam durante o dia e a noite, no solo encharcado. Os ovos so depositados entre gramneas ou no interior de tocas de barro que os machos constroem. A espcie encontrada no centro, sudeste e sul do Brasil e no Uruguai (Heyer 1978). Leptodactylus gracilis (Dumril & Bibron 1841) uma r de mdio porte, cerca de 6 cm, que apresenta listras escuras no dorso e estrias esbranquiadas nas coxas e tbias. Os machos vocalizam em reas alagadias prximas a poas maiores, dentro de pequenas tocas escavadas na lama. O canto lembra uma gota caindo em uma bacia cheia de gua. A desova depositada nessas tocas sobre uma pequena quantidade de gua. Os girinos desenvolvem-se at que as chuvas faam o nvel da gua da poa subir o suficiente para invadir a toca e permitir que os girinos alcancem a poa maior, onde completam seu desenvolvimento. A espcie pode ser encontrada na Bolvia, sudeste e sul do Brasil, Uruguai e Argentina (Heyer 1978). Leptodactylus jolyi Sazima & Bokermann 1978 atinge cerca de 4 cm, superficialmente similar a L. furnarius, mas apresenta corpo mais robusto. Tambm se reproduz em reas brejosas. Os machos vocalizam no cho, escondidos entre o capim de reas mais secas dentro do brejo. A desova depositada em espuma em um tnel construdo pelo macho. Os girinos a se desenvolvem at que as chuvas elevem o nvel da gua e conectem a toca ao corpo dgua principal. Pode ser encontrada nas serras do centro e sudeste do Brasil (Eterovick & Sazima 2004). Leptodactylus marmoratus Fitzinger 1867 uma espcie terrestre, de pequeno
31225001 cap26 ao 36.indd 596
23/10/2009 16:35:49
Anfbios anuros
597
porte, cerca de 3 cm. Apresenta colorao amarronzada com faixas mais escuras e, em alguns indivduos, uma faixa larga dorsolateral de colorao alaranjada. Pode ser encontrada em reas florestais, borda de mata e em alguns casos at em reas abertas. Os machos vocalizam noite ou durante o dia, em dias nublados ou chuvosos (Bertoluci & Rodrigues 2002b). A reproduo terrestre, os ovos so depositados em um ninho de espuma em uma toca no solo. Os girinos permanecem nessa toca aps a ecloso at a metamorfose, alimentando-se das reservas de vitelo do ovo. Ocorre do nvel do mar a 850 metros de altitude na regio de Mata Atlntica do Sul e Sudeste do Brasil, nos Estados do Rio de Janeiro, So Paulo, Paran e Santa Catarina (Heyer 1973). Cerca de cinco indivduos encontravam-se em vocalizao prximos s trilhas que levam s linhas de armadilhas. Leptodactylus ocellatus (Linnaeus 1758) uma espcie de grande porte, cerca de 10 cm, de corpo marrom esverdeado com manchas escuras por todo o dorso e uma mancha triangular entre os olhos. encontrada na proximidade de ambientes aquticos diversos. Os machos vocalizam na gua, abrigados na vegetao. As desovas so depositadas em um ninho de espuma flutuante e a fmea costuma cuidar de sua prole, permanecendo dentro da gua ao lado de sua desova ou de seus girinos que formam cardumes compactos. Sua distribuio geogrfica bastante ampla, associada a reas de vegetao aberta do norte ao sul do Brasil e Argentina (Haddad & Sazima 1992). Um indivduo dessa espcie foi encontrado no lago prximo linha 2. Paratelmatobius cardosoi Pombal & Haddad 1999 (Figura 8) uma r de pequeno porte, cerca de 2 cm, de barriga negra com manchas alaranjadas. difcil de ser coletada; os machos cantam no cho durante a estao chuvosa, nas proximidades de poas e lagos no interior da mata. A fmea deposita aproximadamente 20 ovos em grupos no fundo dessas poas, que podem variar de dois a 10 ovos. A espcie conhecida somente da Mata Atlntica, nas localidades de Paranapiacaba e
Boracia, no Estado de So Paulo (Pombal & Haddad 1999). Dois indivduos dessa espcie foram coletados em armadilha de interceptao e queda na linha 3. Paratelmatobius poecylogaster Giaretta e Castanho 1990 uma espcie de pequeno porte, cerca de 2 cm, de colorao marrom com pontos esverdeados no dorso. O ventre apresenta fundo negro, com manchas cor de laranja, bordeadas por uma faixa vermelha e uma branca. encontrada nas proximidades de riachos temporrios no interior da mata e se reproduz na gua acumulada em meio a aglomerados de rochas. A distribuio conhecida da espcie inclui somente as localidades de Boracia e Paranapiacaba, no Estado de So Paulo (Pombal & Haddad 1999). As visitas realizadas Reserva resultaram no acrscimo de duas espcies lista de exemplares depositados em colees e citados na literatura, e na localizao de outras 16, das 67 anteriormente conhecidas para a rea. Apesar das visitas terem sido realizadas em perodos desfavorveis do ano e em nmero reduzido, nossa experincia de campo indica uma fauna depauperada, se no em riqueza, em abundncia. Espcies muito comuns em reas similares como Leptodactylus marmoratus, Haddadus binotatus, Ischnocnema guentheri, I. parva, Aplastodiscus leucopygius e Scinax perpusillus, apesar de registradas, estiveram representadas por poucos indivduos. Para efeito comparativo, viagens realizadas em outubro a So Bernardo do Campo, e em maio a Juquitiba, no Estado de So Paulo, resultaram em uma riqueza de 29 e 26 espcies de anfbios, respectivamente. A prpria fisionomia da paisagem mostra fortes indcios de alterao da rea. evidente a diferena de aspecto da mata situada den tro dos limites da Reserva Biolgica e a mata do Parque Municipal. Na primeira, sob a influncia direta da poluio vinda de Cubato, restam apenas vestgios das grandes rvores que compunham a mata original, e as bromlias so escassas, estando ausentes as grandes touceiras. Na segunda, mais afastada e aparentemente no afetada pelos
31225001 cap26 ao 36.indd 597
23/10/2009 16:35:49
598
ventos oriundos de Cubato, as rvores de grande porte so comuns, assim como so muito abundantes as grandes touceiras de bromeliceas. As diferenas na fisionomia da mata refletem tambm diferenas na composio da anurofauna. Um esforo de 360 baldes/noite e 70 horas/pesquisador durante o dia e a noite, na Reserva Biolgica, resultou no encontro de apenas 18 espcies. No mesmo perodo, um esforo de 4,5 horas/pesquisador no Parque Municipal, durante o dia, resultou no registro de trs espcies. Brachycephalus hermogenesi, registrado na Reserva por apenas um indivduo em vocalizao na primeira viagem e cerca de cinco indivduos na segunda, mostrou-se muito mais abundante no Parque Municipal, onde constitua o rudo de fundo nas reas de mata. Informaes importantes sobre as populaes de algumas das espcies da rea tambm podem, ainda que frouxamente, ser resgatadas das visitas regulares realizadas por pesquisadores Reserva. Werner Bokermann, por exemplo, fez coletas anuais de 1951 at 1969 na Reserva de Paranapiacaba. Os registros provenientes dessas coletas no pare cem indicar qualquer tipo de problema relacionado densidade de indivduos. Quantidades similares de exemplares das mesmas espcies foram coletadas ao longo dos anos, sempre em amostras pequenas, de cerca de cinco indivduos. Espcies dos gneros Crossodactylus, Cycloramphus e Hylodes, bastante conspcuas e associadas a declnios populacionais na regio sudeste do Brasil (Heyer et al. 1988, Weygoldt 1989), foram regularmente coletadas no interior da Reserva at o incio da dcada de 1970. Relatos posteriores, no entanto, nos anos de 1980 e 1990, referem-se apenas Cachoeira da Pedra Lisa, que, embora situada na regio de Paranapiacaba, est localizada fora da Reserva, na vertente do morro no influenciada diretamente pela poluio proveniente do polo petroqumico de Cubato. inquietante perceber que muitas das espcies comumente encontradas em reas de mata do sudeste, apesar de ocorrerem dentro
de uma unidade de preservao, podem estar seriamente ameaadas. Mais ainda, saber que informaes preciosas sobre espcies de distribuio restrita e raras, cuja biologia completamente desconhecida, podem estar perdidas. Apesar desse quadro, apenas duas das espcies registradas para a rea encontramse na lista de espcies brasileiras ameaadas de extino publicada no site do IBAMA em 2003 - Hypsiboas cymbalum e Phrynomedusa fimbriata. Nenhuma delas encontra-se nas listas oficiais de espcies ameaadas dos Estados do Rio de Janeiro (Bergalo et al. 2000), Minas Gerais (Machado et al. 1998) ou Paran (Mikich & Bernils 2004). Hypsiboas cymbalum, Phrynomedusa fimbriata, Crossodactylus dispar, Cycloramphus dubius e Megaelosia massarti passaram a integrar, as trs primeiras, a lista de espcies ameaadas, e as duas ltimas, a lista de espcies quase ameaadas do Estado de So Paulo aps a reviso realizada em 2008. Hyalinobatrachium uranoscopum e Cycloramphus eleutherodactylus esto tambm na lista de espcies provavelmente ameaadas do Estado do Rio de Janeiro. Dentre essas espcies, H. cymbalum e P. fimbriata apresentam distribuio restrita Reserva Biolgica de Paranapiacaba e Megaelosia massarti distribuio restrita Reserva e Estao Biolgica de Boracia. Outra fonte atual importante de informaes sobre distribuio e atribuio de categorias de ameaa a espcies do mundo todo encontra-se disponvel no site da International Union for Conservation of Nature (IUCN) disponibilizado em 2004. Embora algumas populaes de anuros endmicos possam potencialmente apresentar densidades muito elevadas, a despeito de sua pequena rea de ocorrncia, este fato no assegura sua conservao. As observaes na Reserva de Paranapiacaba indicam que fatores externos podem afetar a rea fazendo com que a conservao da espcie no esteja garantida mesmo em uma unidade de conservao. A principal ameaa a essas espcies certamente a destruio de hbitats, decorrente da proximidade de sua rea de ocorrncia a grandes centros urbanos do sudeste do pas.
31225001 cap26 ao 36.indd 598
23/10/2009 16:35:49
Anfbios anuros
599
Tambm so to ou mais preocupantes as ameaas invisveis que pairam sobre elas. Atualmente existem na literatura inmeros trabalhos que tratam de declnios de populaes de anfbios com causas desconhecidas. Esses declnios tm sido verificados em todos os continentes e parecem ser mais comuns em florestas tropicais midas de reas montanhosas (Young et al. 2001). Em estudos realizados principalmente na Amrica Central, observase que as espcies de uma mesma localidade afetadas por declnios no respondem da mesma maneira. Aparentemente, espcies associadas a riachos so as mais suscetveis a declnios populacionais, ao passo que aquelas que se reproduzem em ambientes aquticos lnticos, so as menos afetadas (Lips et al. 2003). Em algumas espcies, somente populaes de reas montanhosas so afetadas, enquanto populaes de terras baixas mantm flutuaes de abundncia consideradas normais. So muitas as possveis causas levantadas para explicar esse fenmeno, incluindo alteraes climticas globais, aumento na incidncia de radiao ultravioleta, doenas causadas por fungos e bactrias e sinergismo desses fatores. Um dos primeiros relatos sobre declnios ocorreu no Brasil, na Estao Biolgica de Boracia, no Estado de So Paulo, localidade intensamente estudada e situada em rea de proteo, onde os ambientes esto aparentemente bem preservados (Heyer et al. 1988,1990). Atribui-se a uma geada muito forte ocorrida em 1979 a causa provvel dos declnios populacionais observados na rea. Existem semelhanas claras entre os declnios observados em florestas de neblina da Amrica Central e aqueles verificados na Estao Biolgica de Boracia e na Reserva Biolgica de Paranapiacaba. As espcies mais afetadas pelos declnios em Boracia foram aquelas que apresentam reproduo terrestre (Leptodactylys marmoratus, Ischnocnema guentheri e I. parva), associadas a bromlias (Dendrophryniscus brevipollicatus e Scinax perpusillus), ou associadas a riachos (Crossodactylus dispar, C. gaudichaudii, Cycloramphus boraceiensis, C. semipalmatus,
Hylodes asper, H. phyllodes, Hyalinobatrachium eurygnathum e Thoropa taophora) (Heyer et al. 1988). Nenhuma das espcies associadas a riachos que mostraram declnio acentuado ou desapareceram de Boracia, e que integram a lista da Reserva Biolgica de Paranapiacaba, foi coletada recentemente. As demais, apesar de terem sido observadas, apresentaram-se muito raras. Adicionalmente, algumas das espcies que desapareceram na Reserva de Paranapiacaba, so aparentadas a espcies que tambm desapareceram da Estao Biolgica de Boracia, como por exemplo, Cycloramphus dubius e C. boraceiensis. Quando comparamos as duas reas sob a tica das evidncias negativas, os resultados so tambm similares: espcies que no sofreram declnios populacionais em Boracia continuam tambm sendo encontradas na Reserva Biolgica de Paranapiacaba. A concordncia no que diz respeito aos aspectos da biologia entre espcies ou grupos de espcies que sofreram declnio em Boracia a partir de causas no identificadas, e aquelas que apresentaram declnio na Reserva de Paranapiacaba em conseqncia da poluio, bem como a concordncia entre as supostas datas de ocorrncia desses declnios (19791980), pode ser um indcio de que o mesmo fator tenha atuado nas duas localidades. Alm disso, espcies cuja distribuio engloba a encosta e a baixada litornea tiveram populaes afetadas diferentemente. Cycloramphus boraceiensis, H. asper, H. phyllodes e T. taophora desapareceram das reas altas, mas ainda so abundantes nas reas baixas da Serra do Mar prximas a essas localidades. Isto sugere que as florestas de encosta sejam afetadas de forma diferente das florestas de reas baixas. Os efeitos da poluio proveniente do polo petroqumico de Cubato na rea da Reserva ainda so evidentes. As alteraes sobre a paisagem foram drsticas e assim devem ter sido para a fauna. Os relatos registrados no Livro de Visitantes da Reserva no final da dcada de 1970 e incio de 1980, mostram, no mnimo, indignao. As medidas legais tomadas no incio da dcada de 1980 parecem ter controlado os altos ndices de poluio que atingiram
31225001 cap26 ao 36.indd 599
23/10/2009 16:35:49
600
a rea e a paisagem est aparentemente se recuperando. Mas, apesar de controlada, a poluio que atinge a Reserva ainda preocupante. Estudos sobre o ciclo da gua na regio indicaram acidificao generalizada do solo e das guas das nascentes, decorrentes do processo de nitrificao da amnia (Lopes 2001). A acidificao das nascentes indica que a poluio atravessou o solo e atingiu o lenol fretico. Os ambientes aquticos sob influncia dos poluentes estariam, portanto, sujeitos no somente ao das substncias trazidas pelas chuvas, como tambm daquelas estocadas no lenol. Esse problema especialmente importante para a qualidade dos riachos e merece ainda mais destaque se considerarmos que 16 das espcies de anuros registradas para a rea reproduzem-se nesse ambiente. Medidas de pH realizadas durante nossas viagens Reserva revelaram valores mdios muito baixos, tanto na gua das chuvas (pH 4,4), como em bromeliceas (pH 4,0), lagoas (pH 4,3) e riachos (pH 3,7). Esses valores alarmantes merecem ainda mais ateno se considerarmos que os valores mnimos para sobrevivncia de ovos e larvas de espcies de anfbios encontram-se ao redor de 4,0 (Pierce 1985, McDiarmid & Altig 1999). Apesar de no terem sido encontradas espcies associadas a riachos no Parque Municipal, o pH dos corpos dgua visitados revelou-se consideravelmente mais alto que aqueles medidos na Reserva (pH 5,9). A associao direta dos declnios observados na Reserva Biolgica de Paranapiacaba acidificao do sistema ainda precisa ser mais investigada, conforme indicam tambm outras evidncias. Durante uma das visitas Reserva, um exemplar de Hypsiboas faber e outro de Leptodactylus ocellatus capturados no riacho represado em borda de mata pareceram apticos aproximao dos pesquisadores e lentos na resposta tentativa de captura. Sintomas como esses e tambm a morte sbita aps captura so citados como indcios da presena de compostos qumicos na gua, principalmente nitratos. Novos dados provenientes de estudos realizados na Estao Biolgica de Boracia
tm demonstrado a existncia de populaes de anfbios anuros que desapareceram das proximidades da sede de pesquisa em bacias prximas. Alm disso, espcies como Hylodes phyllodes ainda se encontram em densidades muito baixas na Estao (Bertoluci 1997). A estabilizao dessas populaes em densidades abaixo dos valores normalmente observados e a ausncia de recolonizaes podem ser indcios de que os fatores que causaram os declnios populacionais em Boracia ainda estejam atuando. Tanto a Estao Biolgica de Boracia como a Reserva Biolgica de Paranapiacaba localizam-se no planalto prximo da escarpa da Serra do Mar e tm em comum altos ndices de pluviosidade e incidncia freqente de neblina. Sabe-se que poluentes podem ser transportados pelo vento e pela chuva a quilmetros de seu ponto de origem e que a intensidade de seus efeitos pode no estar diretamente relacionada apenas com a proximidade da fonte poluidora (Davidson et al. 2001). Estudos realizados na Reserva de Paranapiacaba, por exemplo, indicam que a acidez do solo e de gua de nascentes localizadas a 800 m de altitude maior do que aquela registrada a 100 m, apesar da maior incidncia de poluentes no ltimo caso (Lopes 2001). Essa diferena pode estar associada ao transporte diferencial de poluentes pelas massas de ar midas que sobem a encosta e ali precipitam. Florestas midas de encosta em reas de Mata Atlntica seriam, portanto, mais suscetveis aos efeitos deletrios da poluio que aquelas localizadas no interior do planalto ou na baixada litornea. Esse efeito diferencial poderia explicar o desaparecimento de populaes de espcies na Reserva de Paranapiacaba e na Estao Biolgica de Boracia que continuam abundantes nas reas mais baixas da Serra do Mar. A Reserva Biolgica de Paranapiacaba est localizada em um dos cinco biomas mais ameaados do globo, Mata Atlntica, na rea mais densamente povoada do pas e, portanto, sujeita a nveis elevados de presso antrpica. Essa Unidade de Conservao referncia histrica de dados e localidade-tipo de muitas
31225001 cap26 ao 36.indd 600
23/10/2009 16:35:49
Anfbios anuros
601
espcies de anuros, englobando uma rea coberta por florestas midas de encosta, de planalto e campos montanos, abrigando grande diversidade e endemismo. Apesar de apenas duas espcies da rea integrarem a lista oficial de espcies ameaadas do IBAMA (site oficial), ocorrem na Reserva outras espcies restritas regio, ou conhecidas somente das Reservas de Paranapiacaba e da Estao Biolgica de Boracia. Ainda que essa distribuio seja reflexo de deficincia de amostragem, a catstrofe que se abateu sobre a rea nos anos de 1980 e a ameaa de destruio que ainda paira sobre ela, somada aos declnios populacionais relatados para o sudeste, so muito graves. Embora fisionomicamente o aspecto das matas da Reserva tenha melhorado nos ltimos anos, a acidificao silenciosa das guas e do solo que hoje afeta a Reserva parece incompatvel com a manuteno da rica fauna de anuros que ali vivia. No h como escapar da idia de que o quadro atual da situao exige que sejam tomadas medidas preventivas. Esperamos que esse esforo, ainda que incompleto, sirva de alerta e de base para estudos que venham a monitorar o destino das populaes de anfbios da Reserva Biolgica de Paranapiacaba. Trabalhos comparando a importncia relativa de fatores biticos e abiticos em localidades prximas e afetadas diferencialmente pela poluio podem trazer informaes importantes e de alcance mundial para melhor compreendermos as razes do desaparecimento de algumas espcies desse sensvel e diversificado grupo de vertebrados. Esperamos tambm que esses estudos contribuam para que, em um futuro prximo, possamos recuperar a rica anurofauna e a majestade da floresta primria que existia na rea, to bem descrita por Bertha Lutz no registro que deixou no caderno de visitas da Reserva em 01 de novembro de 1940: Uma Estao como esta representa um poderoso estmulo ao progresso da scincia e uma colaborao valiosa ao trabalho dos naturalistas. Mais ainda, um santurio refgio da fauna da regio. Bem haja quem idealizou,
quem criou, quem a mantm, como exemplo ao Brasil. Daqui partiram vrias das novas espcies descriptas por Adolpho Lutz. Aqui tornamos a encontr-las, destinando-as s colees de estudo e comemorativas do grande naturalista. Foi com um sentimento de paz e reverncia que percorri a picada Adolpho Lutz, onde as rvores gigantes se elevam rectilneas como elle viveu ().
Agradecimentos
Este trabalho contou com o apoio irrestrit o da Pesquisadora Rosangela Simo Bianchini, Encarregada da Reserva Biolgica de Paranapiacaba, e no teria sido possvel sem a ateno e dedicao dos guardas da Reserva, Srs. Antonio Victor da Costa e Antonio Dorival de Souza, a eles nossos sinceros agradecimentos. Noraly Liou, Renata Pardini, Luis Fbio Silveira e Daniel Munari foram nossos companheiros de campo. Hussam Zaher e Carolina CastroMello facultaram-nos o acesso coleo do MZUSP; e Ftima Maria de Souza e Elizabeth Ribas Bilo do ZUEC. Agradecemos ainda ao CNPQ, FAPESP e CAPES pelas bolsas e o apoio concedidos que permitiram a realizao deste estudo e ao IBAMA pelas licenas de coleta.
Referncias bibliogrficas
Baldissera, F.A.Jr., Caramaschi, U. & Haddad, C.F.B. 2004. Review of the Bufo crucifer species group, with descriptions of two new related species (Amphibia, Anura, Bufonidae). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 62(3): 255-282. Barrio, A. 1962. Los Hylidae de Punta Lara, Provincia de Buenos Aires. Physis XXII 65: 129-142. Bergallo, H.G., Rocha, C.F.D., Alves, M.A.S. & Sluys, M.V. 2000. A fauna ameaada de extino do Estado do Rio de Janeiro. Editora da Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 166p. Bertoluci, J.A. 1997. Fenologia e seleo de hbitat em girinos da Mata Atlntica em Boracia, So Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, So Paulo, 123p. Bertoluci, J.A. 2001. Anfbios Anuros. In: Leonel, C. (org.). Intervales. Fundao para a conservao e a produo florestal do Estado de So Paulo. Fundao Florestal, So Paulo, pp. 159-167. Bertoluci, J.A. 2002. Dial activity of the tadpoles of Hyla hylax (Anura, Hylidae) at Boracia, southeastern Brazil. Phyllomedusa 1(2): 93-95.
31225001 cap26 ao 36.indd 601
23/10/2009 16:35:49
602
Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan Gardner, T. 2001. Declining amphibians populations: a global phenomenon in conservation biology. Animal Biodiversity and Conservation 24.2: 25-44. Giaretta, A.A. & Cardoso, A. 1995. Reproductive behavior of Cycloramphus dubius Miranda-Ribeiro (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Revista Brasileira de Zoologia 12: 233-237. Giaretta, A.A. & Sawaya, R.J. 1998. Second species of Psyllophryne (Anura, Brachycephalidae). Copeia 1998(4): 985-987. Giaretta, A.A., Bokermann, W.C.A. & Haddad, C.F.B. 1993. A review of the genus Megaelosia (Anura, Leptodactylidae) with a description of a new species. Journal of Herpetology 27: 276-285. Guix, J.C., Llorente, G., Montori A., Carretero, M.A. & Santos, X. 2000. Una nueva rea de elevada riqueza de anuros en el Bosque Lluvioso Atlantico de Brasil. Boletin de la Associacion Herpetologica Espanola 11(2): 100-105. Guix, J.C., Montori, A., Llorente, G.A., Carretero, M.A. & Santos, X. 1998. Natural history and conservation of bufonids in four Atlantic rainforest areas of southeastern Brazil. Herpeological Natural History 6(1): 1-12. Haddad, C.F.B & Prado, C.P.A. 2005. Reproductive modes in frogs and their unexpected diversity in the Atlantic forest of Brazil. Bioscience 55(3): 207-217. Haddad, C.F.B. & Sawaya, R.J. 2000. Reproductive modes of Atlantic Forest hylid frogs: a general overview and a description of a new mode. Biotropica 32: 862-871. Haddad, C.F.B. & Sazima, I. 1992. Anfbios Anuros da Serra do Japi. In: Morellato, P (org.). Histria Natural . da Serra do Japi. Ecologia e preservao de uma rea florestal do sudeste do Brasil. Editora da Universidade Estadual de Campinas, Campinas, pp. 188-211. Haddad, C.F.B., Toledo, L.F. & Prado, C.P.A. 2008. Anfbios da Mata Atlntica: guia dos anfbios anuros da Mata Atlntica. Ed. Neotropica, So Paulo. Heyer, W.R. 1973. Systematic of the marmoratus group of the frog genus Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Natural History Museum of Los Angeles County Science Contributions 251: 1-50. Heyer, W.R. 1978. Systematics of the fuscus group of the frog genus Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Natural History Museum of Los Angeles County Science Bulletin 29: 1-85. Heyer, W.R. 1979. Systematics of the pentadactylus group of the frog genus Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Smithsonian Contributions to Zoology 301: 1-43. Heyer, W.R. 1983. Variation and systematics of frogs genus Cycloramphus (Amphibia, Leptodactylidae). Arquivos de Zoologia 30: 235-339. Heyer, W.R. 1984. Variation, systematics, and zoogeography of Eleutherodactylus guentheri and closely related species (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Smithsonian Contributions to Zoology 402: 1-42. Heyer, W.R. 1985a. Taxonomic and natural history notes on frogs of the genus Centrolenella (Amphibia, Centrolenidae) from southeastern Brazil and adjacent Argentina. Papis Avulsos de Zoologia, So Paulo, 36: 1-21. Heyer, W.R. 1985b. New species of frogs from Boracia, So Paulo, Brazil. Proceedings of the Biological Society of Washington 98(3): 657-671. Heyer, W.R., Rand, A.S., Cruz, C.A.G. & Peixoto, O.L. 1988. Decimations, extinctions, and colonizations of frogs populations in southeast Brazil and their evolutionary implications. Biotropica 20 (3): 230-235.
Bertoluci, J.A. & Rodrigues, M.T. 2002a. Utilizao de hbitats reprodutivos e micro-hbitats de vocalizao em uma taxocenose de anuros (Amphibia) da Mata Atlntica do sudeste do Brasil. Papis Avulsos de Zoologia, So Paulo, 42(11): 287-297. Bertoluci, J.A. & Rodrigues, M.T. 2002b. Seasonal patterns of breeding activity of Atlantic rainforest anurans at Boracia, Southeastern Brazil. AmphibiaReptilia 23(2): 161-167. Bertoluci, J.A., Santos P.S., Canelas, M.A.S. & Cassimiro, J. 2005. The Brazilian Common Walking Leaf-frog Phyllomedusa burmeisteri (Anura, Hylidae, Phyllomedusinae). Reptilia 39: 38-42. Bokermann, W.C.A. 1964. Uma nova espcie de Hyla da Serra do Mar em So Paulo (Amphibia, Salientia). Revista Brasileira de Biologia 24(4): 429-434. Bokermann, W.C.A. 1966. Lista anotada das localidades tipo de anfbios brasileiros. Servio de Documentao, Universidade de So Paulo, So Paulo, 183p. Caramaschi, U. & Pombal, J.P.Jr. 2006. A new species of Rhinella Fitzinger, 1826 from the Atlantic Rain Forest, Eastern Brazil (Amphibia, Anura, Bufonidae). Papis Avulsos de Zoologia 46(23): 251-259. Caramaschi, U. & Rodrigues, M.T. 2007. Taxonomic status of the species of Gastrotheca Fitzinger, 1843 (Amphibia, Anura, Amphignathodontidae) of the Atlantic Rain Forest of eastern Brazil, with description of a new species. Boletim do Museu Nacional, Zoologia 525: 1-19. Cardoso, A.J. & Haddad, C.F.B. 1985. Nova espcie de Physalaemus do grupo signiferus (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Revista Brasileira de Biologia 45 (1-2): 33-37. Cochran, D.M. 1955. Frogs of southeastern Brazil. United States National Museum Bulletin 206, 411p. Cruz, C.A.G. & Caramaschi, U. 1998. Definio, composio e distribuio geogrfica do grupo de Hyla polytaenia Cope 1870 (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Museu Nacional, Zoologia, 392: 1-19. Cruz, C.A.G. & Peixoto, O.L. 1984. Espcies verdes de Hyla: o complexo albosignata (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro 7: 31-47. Davidson, C., Shaffer, H.B. & Jennings, M.R. 2001. Declines of the California red-legged frog: climate, UV-B, habitat, and pesticides hypotheses. Ecological Applications 11: 464-479. Duellman, W.E. & Gray, P. 1983. Developmental biology and systematics of the egg-brooding hylid frogs, genera Flectonotus and Fritziana. Herpetologica 39(4): 333359. Duellman, W.E. & Trueb, L. 1994. Biology of Amphibians. The John Hopkins University Press, Baltimore and London, 670p. Eterovick, P.C. & Sazima, I. 2004. Anfbios da Serra do Cip. Amphibians from the Serra do Cip. Minas Gerais, Brasil. Editora Pontifcia Universidade Catlica de Minas Gerais, Belo Horizonte, 150p. Feio, R.N., Napoli, M.F. & Caramaschi, U. 2006. Consideraes taxonmicas sobre Thoropa miliaris (Spix, 1824), com revalidao e redescrio de Thoropa taophora (Miranda-Ribeiro, 1923) (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro 64(1): 41-60. Frost, D. 2008. Amphibian species of the world: an online reference. Version 5.2. American Museum of Natural History, New York, USA. http://www.research.amnh. org/herpetology/amphibia/index.html (acesso em 15/07/2008)
31225001 cap26 ao 36.indd 602
23/10/2009 16:35:49
Anfbios anuros Heyer, W.R., Rand, A.S., Cruz, C.A.G., Peixoto, O.L. & Nelson, C.E. 1990. Frogs of Boracia. Arquivos de Zoologia, So Paulo 31: 231-410. IBAMA. 2003. Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renovveis. http://www.ibama.gov. br (acesso em 22/08/2004). IUCN. 2008. IUCN Red List for threatened Species. Amphibians. http://www.iucnredlist.org/amphibians. (acesso em 14/01/2008). Izecksohn, E. & Carvalho-e-Silva, S.P. 2001. Anfbios do Municpio do Rio de Janeiro. Editora da Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 147p. Izecksohn, E., Cruz, C.A.G. & Peixoto, O.L. 1998. Sobre Proceratophrys appendiculata e algumas espcies afins (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Revista da Universidade Rural, srie Cincia e Vida 20: 37-54. Joly, C.A. & Bicudo, C.E.M. 1998. Biodiversidade do Estado de So Paulo, Brasil. Sntese do conhecimento ao final do sculo XX. Vertebrados. FAPESP, So Paulo, 71p. Lips, K.R., Reeve, J.D. & Witters, L.R. 2003. Ecological traits predicting amphibian population declines in central America. Conservation Biology 17: 1078-1088. Lopes, M.I.M.S. 2001. Fluxo de gua, balano qumico e alteraes no solo da floresta atlntica atingida pela poluio area de Cubato, So Paulo, Brasil. Tese de Doutorado, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, So Paulo, 188p. Lutz, B. 1973. Brazilian species of Hyla. University of Chicago Press, Austin, Texas, 265p. Machado, A.B.M., Fonseca, G.A.B., Machado, R.B., Aguiar, L.M.S. & Lins L.V. 1998. Livro vermelho das espcies ameaadas de extino da fauna de Minas Gerais. Fundao Biodiversitas, Belo Horizonte. http:// www.biodiversitas.org.br/f_ameaca/index_lista.htm (acesso em 22/08/2004) Martins, M. & Haddad, C.F.B. 1988. Vocalizations and reproductive behavior in smith frog, Hyla faber Wied (Amphibia, Hylidae). Amphibia-Reptilia 9: 49-60. McDiarmid, R.W. & Altig, R. 1999. Tadpoles. The biology of anuran larvae. The University Chicago Press, Chicago and London, 444p. Mikich, S.B. & Brnils, R.S. 2004. Livro vermelho da fauna ameaada no Estado do Paran. Instituto ambiental do Paran, Curitiba. CD-Rom.
603
Myers, N., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., Fonseca, G.A.B. & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: 853-858. Peixoto, O.L. 1987. Caracterizao do grupo perpusilla e reavaliao da posio taxonmica de Ololygon perpusilla e Ololygon perpusilla v-signata (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro 10 (1-2): 37-49. Pierce, B.A. 1985. Acid tolerance in Amphibians. BioScience 35: 239-243. Pombal, J. P. Jr. & Gordo, M. 2004. Anfbios Anuros da Juria. In: O.A.V. Marques & V. Duleba (eds.). Estao Ecolgica Juria-Itatins. Ambiente fsico, Flora e Fauna. Holos Editora, Ribeiro Preto, pp. 243-256. Pombal, J.P.Jr. & Haddad, C.F.B. 1999. Frogs of the genus Paratelmatobius (Anura: Leptodactylidae) with descriptions of two new species. Copeia 1999: 1014-1026. So Paulo (Estado). 1998. Secretaria do Estado do Meio Ambiente. Fauna Ameaada no Estado de So Paulo. Centro de Editorao da Secretaria do Meio Ambiente, srie do Programa Estadual para a Conservao da Biodiversidade do Estado de So Paulo, So Paulo, 60p. So Paulo (Estado). 2008. Secretaria do Estado do Meio Ambiente. Fauna Ameaada no Estado de So Paulo. Dirio Oficial do Estado de So Paulo 118(187). Verdade, V.K. & Rodrigues, M.T. 2003. A new species of Cycloramphus (Anura, Leptodactylidae) from the Atlantic Forest, Brazil. Herpetologica 59(4): 513-518. Verdade, V .K., Rodrigues, M.T., Cassimiro, J., Pavan, D., Liou, N. & Lange, M.C. 2008. Advertisement call, vocal activity, and geographical distribution of Brachycephalus hermogenesi (Giaretta & Sawaya, 1998) (Anura, Brachycephalidae). Journal of Herpetology 42(3): 542-549. Weygoldt, P. 1989. Changes in the composition of mountain stream frog communities in the Atlantic mountains of Brazil: frogs as indicators of environmental deteriorations? Studies on Neotropical Fauna and Environment 243(4): 249-255. Young, B.E., Lips, K.R., Reaser, J.K., Ibanez, R., Salas, A.W., Cedeno, J.R., Coloma, L.A., Ron, S., La Marca, E., Meyer, J.R., Munoz, A., Bolanos, F., Chaves, G. & Romo, D. 2001. Population declines and priorities for amphibian conservation in Latin America. Conservation Biology 15: 1213-1223.
31225001 cap26 ao 36.indd 603
23/10/2009 16:35:49
31225001 cap26 ao 36.indd 604
23/10/2009 16:35:49

Anurofauna da Reserva Biológica de Paranapiacaba

Enviado por

Dados do documento

Título original

Direitos autorais

Formatos disponíveis

Compartilhar este documento

Compartilhar ou incorporar documento

Opções de compartilhamento

Você considera este documento útil?

Este conteúdo é inapropriado?

Direitos autorais:

Formatos disponíveis

Anurofauna da Reserva Biológica de Paranapiacaba

Enviado por

Direitos autorais:

Formatos disponíveis

GOVERNO DO ESTADO DE SO PAULO SECRETARIA DO MEIO AMBIENTE

Instituto de Botnica So Paulo 2009

31225001 cap1 ao 9.indd 1

Amlia Vera Guimares de Sousa (UPM-So Paulo)

Ermelinda Maria De Lamonica Freire (UNIVAG)

Gladys Flavia Albuquerque Melo de Pinna (USP-So Paulo)

Luiz Pedreira Gonzaga (UFRJ)

Mrcia Balistiero Figliolia (IF) Marcio Rossi (IF)

Maria Margarida Rocha Fiuza de Melo (IBt)

31225001 cap1 ao 9.indd 10

31225001 cap26 ao 36.indd 579

Vanessa Kruth Verdade1 Miguel Trefaut Rodrigues2 Dante Pavan3

31225001 cap26 ao 36.indd 580

Anfbios anuros da regio da Estao Biolgica do Alto da Serra de Paranapiacaba

31225001 cap26 ao 36.indd 581

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 582

31225001 cap26 ao 36.indd 583

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 584

31225001 cap26 ao 36.indd 585

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 586

31225001 cap26 ao 36.indd 587

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 588

31225001 cap26 ao 36.indd 589

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 590

31225001 cap26 ao 36.indd 591

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 592

31225001 cap26 ao 36.indd 593

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 594

31225001 cap26 ao 36.indd 595

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 596

31225001 cap26 ao 36.indd 597

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 598

31225001 cap26 ao 36.indd 599

Vanessa Kruth Verdade, Miguel Trefaut Rodrigues e Dante Pavan

31225001 cap26 ao 36.indd 600

31225001 cap26 ao 36.indd 601

31225001 cap26 ao 36.indd 602

31225001 cap26 ao 36.indd 603

31225001 cap26 ao 36.indd 604

Você também pode gostar