REVEJA

publicado: 17 de julho de
2019 doi: 10.3389 / fevo.2019.00265

Cuspindo sementes da ruminação:

uma revisão de uma endozoocoria
exclusiva para ruminantes
Miguel Delibes 1, Irene Castañeda1,2,3 e Jose M. Fedriani 1,4,5 *

1 Estación Biológica de Doñana, Conselho Nacional de Pesquisa da Espanha, Sevilha, Espanha, 2 Centre d'Ecologie et des Sciences de la
Conservation, Sorbonne Universités, MNHN, CNRS, UPMC, Paris, França, 3 Ecologie, Systématique et Evolution, Université Paris-Sud XI, Orsay,
França, 4 Centro de Ecologia Aplicada “Prof. Baeta Neves ”/ InBIO, Instituto Superior de Agronomia, Universidade de Lisboa, Lisboa, Portugal,5
Centro de Investigaciones sobre Deserti fi cación, Conselho Nacional de Pesquisa da Espanha, Universidade de Valência, Instituto Valenciano de
Investigaciones Agrarias, Valência, Espanha

Dado seu forte sistema mastigatório e a poderosa digestão microbiana dentro de seus
complexos intestinos, os ruminantes mamíferos têm sido freqüentemente considerados
predadores de sementes, em vez de dispersores de sementes. Vários estudos, entretanto,
observaram que os ruminantes são capazes de transportar muitas sementes viáveis por
longas distâncias, presas ao cabelo ou cascos (ou seja, epizoocoria) ou dentro do corpo após
ingeri-las (ou seja, endozoocoria). No entanto, poucos estudos investigaram uma
modalidade de endozoocoria exclusiva para ruminantes: cuspir sementes geralmente
Editado por:
Casper HA Van Leeuwen, grandes durante a mastigação. Uma revisão sistemática das informações publicadas sobre
Instituto de Ecologia da Holanda este tipo de endozoocoria mostra uma acentuada escassez de estudos. No entanto, pelo
(NIOO-KNAW), Holanda
menos 48 espécies de plantas pertencentes a 21 famílias são dispersas por ruminantes dessa
Revisados pela:
maneira. A maioria dessas plantas são arbustos e árvores, têm carne ou frutos secos com
Christophe Baltzinger,
Instituto Nacional de Pesquisa de Ciência e sementes grandes e raramente se dispersam por defecação. Muitos casos foram observados
Tecnologia para o Meio Ambiente e
em áreas tropicais, onde ocorrem mais espécies de ruminantes frugívoros, mas outros
Agricultura, França
Sachin Sridhara, registros são de áreas temperadas e secas, cobrindo, portanto, todos os continentes, exceto
Centro Nacional de Ciências Biológicas, a Antártica. Vinte e uma espécies de ruminantes de 18 gêneros foram relatados como
Índia
cuspidores de endozoochore. Eles envolvem espécies domésticas e selvagens pertencentes
* Correspondência:
às famílias Tragulidae, Cervidae e Bovidae. Isso sugere que quase todas as espécies de
Jose M. Fedriani
fedriani@csic.es ruminantes podem comer frutas e regurgitar sementes grandes e duras durante a
ruminação. Provavelmente, esse mecanismo de dispersão de sementes foi negligenciado
Seção de especialidades:
devido à dificuldade de observar o comportamento de ruminação e localizar sementes
Este artigo foi submetido à
Biogeografia e Macroecologia, espirradas.
uma seção do jornal
Fronteiras em Ecologia e Evolução
Palavras-chave: mutualismo, interação planta-animal, ruminação, regurgitação de sementes, dispersão de sementes
Recebido: 12 de novembro de 2018
Aceitaram: 24 de junho de 2019
Publicados: 17 de julho de 2019
INTRODUÇÃO
Citação:
Delibes M, Castañeda I e
As plantas reprodutivas freqüentemente se beneficiam de mover suas sementes para longe de sua vizinhança imediata.
Fedriani JM (2019) Spitting Seeds
Esses benefícios incluem o aumento da sobrevivência de sementes e plântulas, germinação aprimorada, competição
From the Cud: A Review of an
Endozoocoria exclusiva para
entre irmãos reduzida, maior fluxo de genes e a colonização de habitats vazios. Não surpreendentemente, as plantas
ruminantes. Frente. Ecol. Evol. 7: 265. usam uma miríade de mecanismos para a dispersão de sementes, como o transporte para fora e para dentro dos corpos
doi: 10.3389 / fevo.2019.00265 dos vertebrados (Herrera, 2002) Para atrair dispersores de sementes de vertebrados, muitas plantas têm

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Delibes et al.
frutos comestíveis evoluíram cobrindo as sementes, de modo que esses frutos
nutritivos são ingeridos por animais que posteriormente ejetam as sementes
em condições adequadas para germinar (Herrera, 2002) No entanto, os frutos
são atrativos também para alguns outros frugívoros que matam as sementes
durante a ingestão e / ou digestão, agindo assim como predadores de
sementes. Dado seu forte sistema mastigatório e a poderosa digestão
microbiana dentro de seus complexos intestinos, os ungulados mamíferos, e
particularmente aqueles que são ruminantes, têm sido freqüentemente
considerados predadores das sementes de grande porte características de
muitas espécies de plantas lenhosas. Na verdade, muitos autores consideram
que os ungulados maximizam a ingestão nutricional das frutas ao digerir todo o
recurso, incluindo as sementes (por exemplo,Bodmer, 1991)
O papel antagônico dos ungulados como consumidores de plantas e
predadores de sementes tem sido freqüentemente destacado. Como
resultado, o risco ambiental de sobrepastoreio derivado do recente
aumento no número de algumas espécies de ungulados selvagens está
recebendo atenção crescente da pesquisa (por exemplo,Côté et al., 2004;
Perea et al., 2014a; Lecomte et al., 2016) Da mesma forma, a produção
animal global é uma importante causa de preocupação ambiental, seja
para as mudanças climáticas, mobilização reativa de nitrogênio ou
apropriação da biomassa vegetal em escala planetária (Pelletier e
Tyedmers, 2010) No entanto, o papel mutualístico dos ungulados como
dispersores de sementes eficazes (sensu Schupp et al., 2010) também foi
investigado, especialmente para gramíneas e algumas outras plantas
cujas sementes pequenas muitas vezes escapam da mastigação e passam
intactas pelo intestino (ou seja, endozoocoria; por exemplo, Janzen, 1984;
Myers et al., 2004; Mouissie et al., 2005) Além disso, os ruminantes podem
mover muitas sementes viáveis a longas distâncias presas ao pelo e aos
cascos (ou seja, epizoocoria; por exemplo,Manzano e Malo, 2006) Revisões
recentes que analisam as principais características das sementes que
facilitam a dispersão por ungulados concluíram que as sementes com
ganchos ou formato alongado seriam provavelmente dispersas por
epizoocoria, enquanto as sementes arredondadas e pequenas seriam
dispersas por endozoocoria (Albert et al., 2015a, b)
Curiosamente, um determinado grupo de ungulados, os ruminantes, pode
dispersar sementes de grande porte por meio de uma "forma menos bem
relatada de endozoocoria específica para ruminantes: grandes sementes
viáveis são cuspidas depois de algum tempo no rúmen" (Feer, 1995) Nesse
caso, as sementes são liberadas sem completar todo o processo de digestão (ou
seja, por defecação), mas são ejetadas do bolo regurgitado (ruminação) durante
a ruminação. Os ruminantes que usam esta modalidade de dispersão de
sementes foram nomeados porForget et al. (2007)“Cuspidores de
endozoochore” (um tipo de dispersão semelhante à regurgitação de muitas
espécies de pássaros; Levey, 1987) Aqui, estimamos pela primeira vez a
importância global de um tipo tão peculiar de endozoocoria exclusiva para
ruminantes.
Ruminantes, ou seja, os membros da Ordem Artiodactyla dos
mamíferos que incluem um rúmen, retículo, omaso (ou alguma parte
homóloga ao omaso) e abomaso em seu sistema digestivo, são
abundantes e freqüentemente mamíferos de grande porte que são
capazes de influenciar severamente o ecossistema estrutura e
funcionamento (por exemplo, Danell et al., 2006) De acordo com
Hackmann e Espanha (2010), existem cerca de 200 espécies
selvagens de ruminantes distribuídas em seis famílias (Tragulidae,
Moschidae, Bovidae, Gira ffi dae, Cervidae e Antilocapridae), embora
a maioria delas sejam Bovidae (140 espécies) e Cervidae (41). Além
disso, existem nove espécies de ruminantes domésticos (oito
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Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação
Bovidae e um Cervidae). Seus números populacionais estimados são
impressionantes: cerca de 75,3 milhões de ruminantes selvagens e 3,6 bilhões
de ruminantes domésticos (Hackmann e Espanha, 2010) É importante ressaltar
que apenas 10% desses ruminantes domésticos são criados como gado
industrial (ou seja, separados da base de abastecimento de ração e eliminação
de resíduos), com os 90% restantes sendo criados em sistemas baseados em
terra mistos e de pastagem (http: // www.fao.org/ag/againfo/ themes / en /
meat / backgr_productions.html).
Como os ruminantes são animais abundantes e de grande porte
(até 900 kg; a mediana das espécies selvagens existentes é de 45 kg;
Hackmann e Espanha 2010), seus efeitos na diversidade e na
dinâmica das comunidades de plantas são geralmente muito
relevantes (por exemplo, McNaughton et al., 1988), afetando
diretamente a demografia da planta através do pastoreio, pastagem
e dispersão de sementes, ou indiretamente, modificando o ambiente
da planta, como solo, fluxos de nutrientes e ciclo da água (Hobbs,
1996) Assim, alcançar uma compreensão abrangente dos padrões,
mecanismos e consequências das interações planta-ruminante é um
desafio importante para ecologistas, conservacionistas e gestores (
Danell et al., 2006; Foster et al., 2014; Bernes et al., 2018)
Como se sabe, o rúmen (ou a primeira câmara do estômago do
ruminante) retarda o alimento vegetal no intestino por tempo suficiente
para permitir que micróbios simbióticos o fermentem. O mecanismo de
retardo depende do orifício entre o rúmen e o omaso, o que limita o
tamanho das partículas de alimento que podem passar para as câmaras
estomacais e intestinos sucessivos (Wenninger e Shipley, 2000) Os
ruminantes ingerem muitas frutas inteiras com pouca ou nenhuma
mastigação. Em sua parte anterior, as partículas de tamanho são
estratificadas em pequenas e grandes, e as últimas são regurgitadas e,
em seguida, remasticadas em partículas menores e mais fáceis de digerir (
Schwarm et al., 2008) Desta forma, as sementes pequenas duras podem
passar diretamente ao longo do intestino e ser defecadas, as sementes
relativamente macias são esmagadas ou digeridas e as grandes bem
protegidas devem ser regurgitadas na ruminação (uma ou várias vezes),
para serem expelidas do boca ou engolido novamente e destruído por
micróbios do rúmen (Bodmer, 1991; Sridhara et al., 2016) Além do
tamanho tipicamente grande das sementes regurgitadas, esta
modalidade de dispersão de sementes é provavelmente caracterizada por
outros parâmetros, como tempo de retenção, distância de dispersão,
condição de deposição de sementes (por exemplo, nível de agregação),
sobrevivência de sementes e sucesso de germinação, que devem ser
diferentes das sementes dispersas pela defecação (Sridhara et al., 2016)
Dada a alta e crescente difusão e abundância de ruminantes
domésticos e selvagens em todo o mundo, sua capacidade de ingerir
diariamente um grande número de frutas e a grande extensão de seus
movimentos, seu papel como potenciais dispersores de sementes de
longa distância merece atenção especial. Nesse sentido, se regurgitar
sementes viáveis durante a mastigação é comum, os ruminantes seriam
dispersores muito mais importantes do que se pensava anteriormente.
Até agora, no entanto, a pesquisa sobre este tipo específico de
endozoocoria está em grande falta.
Aqui, apresentamos os resultados de uma revisão incluindo todas as
informações disponíveis sobre, exclusivamente, a dispersão de sementes
durante a mastigação da ruminação (ou seja, não consideramos a dispersão a
curta distância de sementes ejetadas durante a mastigação dos frutos) de
espécies de ruminantes selvagens e domésticos.
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Delibes et al.
MÉTODOS
Foi realizada uma revisão da literatura para conhecer o estado do
conhecimento sobre regurgitação e cusparada de sementes durante a
ruminação, sem considerar a priori se os artigos se referem
especificamente à dispersão de sementes. Consultamos bancos de dados
de referência como Science Citation Index, Science Direct, Scopus e
Google Scholar, entre outros. Os termos de pesquisa incluem várias
combinações de "sementes", "dispersão de sementes", "endozoocoria",
"ruminação", "cuspir", "regurgitação", "ungulados", "ruminantes", "gado",
"gado", "cabra, ”“ Ovelha ”,“ veado ”e“ antílope ”. Também pesquisamos
artigos citandoFeer (1995) e Prasad et al. (2006)e examinou todas as
referências contidas em cada um dos artigos previamente selecionados
que mencionavam o cuspe de sementes durante a ruminação. Mais de
1000 artigos foram considerados, mas apenas 40 (mais duas
comunicaçõesem litt.) foram úteis para esta revisão (Tabela 1).
Alguns deles simplesmente citaram outros autores para dizer que as sementes
são regurgitadas durante a ruminação (por exemplo, Krefting e Roe, 1949;
Corlett, 1998), outros aludiram a observações indiretas de regurgitação
"aparente" de sementes por algumas espécies de ruminantes (por exemplo,
Jordano, 1987) e, finalmente, alguns outros presumiram que a semente
cuspiu, por exemplo, porque encontraram sementes não danificadas no
rúmen de animais mortos, mas nunca no esterco (por exemplo, Slater e
du Toit, 2002) Apenas 25 artigos incluíam afirmações diretas sobre
observações originais ou evidências experimentais de cuspir sementes da
ruminação.
Para unificar nomes científicos, usamos como referência para
plantas (Tabela S1) a Lista de Plantas (www.theplantlist.org) criada
pelos Jardins Botânicos Reais de Kew e o Jardim Botânico de Missouri,
e a lista de Espécies Mamíferas do Mundo de (Wilson e Reeder, 2005),
terceira edição (www.departments. bucknell.edu/biology/resources/
msw3/) para mamíferos. A massa de sementes foi obtida dos artigos
originais sobre a dispersão de sementes, quando disponíveis, ou do
Banco de dados de informações de sementes do Royal Botanic
Gardens, Kew (http://data.kew.org/sid/). Para o peso corporal dos
ruminantes e outras características, usamosBodmer (1990)
e o Manual dos Mamíferos do Mundo, vol. 2 (Wilson e
Mittermeier, 2011; Mesa 2).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Uma breve história de cuspir sementes durante a ruminação
Na verdade, os locais onde os ruminantes domésticos se deitam para
ruminar aparecem frequentemente cobertos por sementes cuspidas
misturadas com esterco. Então, provavelmente pastores humanos, pelo
menos desde o Neolítico, sabiam que os ruminantes eram capazes de
cuspir sementes não danificadas enquanto ruminavam. No século XVIII,
Antonio SánchezValverde, sacerdote e advogado da Ilha Hispaniola (atuais
Haiti e República Dominicana), escreveu (em espanhol) sobreCorozo
Palma (Acrocomia aculeata) frutas: “O gado bovino, que engole esses
globos mal mastigando, digere a carne e vomita os restos, ou seja, a
noz dura” (Sánchez-Valverde, 1785, p. 56). De acordo com nosso
conhecimento, o primeiro relatório científico sobre este tipo de
endozoocoria corresponde aTroup (1921) em um tratado sobre
silvicultura de árvores indígenas. Ele descreveu que pilhas de pedras
(deSpondias mangifera, hoje Spondias pinnata) “São continuamente
encontrados no lugar onde veados jazem ruminando e trazendo
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Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação
para cima ”(p. 247, vol. 1), e também que a semente de Acacia arabica (
Atualmente, Acacia nilotica) “Raramente passa completamente por
ovelhas e cabras, mas é ejetado por elas da boca durante a ruminação” (p.
427, vol.2). Além disso, acrescentou que “a fermentação e humedecimento
a que as sementes passam antes da sua ejecção favorecem, sem dúvida, a
germinação”. Em sua revisão seminal sobre a dispersão de sementes,
Ridley (1930, p. 372) citou Troup mencionando brevemente que as
sementes de algumas frutas consumidas por cervos na Ásia não foram
defecadas, mas “vomitadas durante a ruminação”. As descobertas de
Troup também foram mencionadas porKrefting e Roe (1949), mas depois
seriam praticamente esquecidos. Wilson e Clarke (1962) relataram este
tipo de endozoocoria em duikers cativos (Sylvicapra grimmia) na África e
Möhring (1963) em um veado em cativeiro (Capreolus capreolus) na
Europa. Mais tarde,Janzen (1982, 1985) investigou experimentalmente a
passagem de sementes de guanacaste (Enterolobium cyclocarpus) através
de tripas de gado e de nozes Spondias Mombin através do veado-de-
cauda-branca (Odocoileus virginianus) culhões. A maioria das sementes
de guanacaste foi defecada pelo gado e muito poucas cuspiram da
ruminação; ao contrário, cervos de cauda branca "regurgitam as nozes (de
Spondias) enquanto mastigam "e essas" nozes nunca passam para o trato
digestivo inferior. " Desde meados da década de 1980, alguns autores
descreveram esse comportamento negligenciado em ruminantes
africanos (por exemplo,Gautier-Hion et al., 1985; Feer, 1995), e no início do
século XXI em ovinos e caprinos australianos (por exemplo, Tiver et al.,
2001) e ruminantes asiáticos selvagens (por exemplo, Chen et al., 2001;
Prasad et al., 2006; Brodie et al., 2009a) Mais recentemente, cuspidores
endozoocóricos têm recebido atenção na Europa e no Norte da África (por
exemplo,Grünewald et al., 2010; Delibes et al., 2017; Castañeda et al., 2018
)
Algumas revisões recentes sobre frugivoria e dispersão de sementes
em áreas tropicais consideraram este tipo de endozoocoria (por exemplo,
Forget et al., 2007), especialmente na Ásia (Corlett, 2011, 2017; Sridhara et al., 2016) No
entanto, outras revisões referem-se apenas à regurgitação de sementes por pássaros,
primatas e peixes (por exemplo,Parolin et al., 2013), mencionam os ungulados
principalmente como predadores de sementes (por exemplo, Stoner et al., 2007) ou se
referem exclusivamente a espécies de plantas identificadas no esterco, negligenciando
as sementes cuspidas (por exemplo, Miceli-Méndez et al., 2008, que introduziu o termo
“bovinocoria” para se referir à dispersão de sementes pelo gado nos Neotrópicos).
Espécies de plantas dispersas durante a ruminação
Pelo menos 48 espécies de plantas pertencentes a 21 famílias estão
provavelmente dispersas por ruminantes domésticos e selvagens (
tabela 1 e Tabela S1). Isso inclui algumas plantas consumidas
espontaneamente e outras alimentadas por animais domésticos e
cativos em condições mais ou menos controladas. Curiosamente,
apenas duas dessas espécies (Crataegus laevigata e Prunus avium),
ambos europeus, são considerados na meta-análise realizada por
Albert et al. (2015a, b)para comparar, em nível de comunidade, as
características de sementes dispersas e não dispersas por ungulados, e ambos
são catalogados em seu estudo como “nunca dispersos em estudos de
endozoocoria, furepizoocoria e epizoocoria do casco levados em consideração
na análise”. Na mesma linha,Albert et al. (2015a, b)relataram a dispersão por
ungulados de 278 espécies de plantas pertencentes a 42 famílias, mas apenas
duas delas (Fabaceae ou Leguminosae, e
Rosaceae) estão representados entre as 21 famílias que relatamos
como dispersas por cusparadas de endozoochore. Isso apóia o
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Delibes et al. Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação

TABELA 1 | Famílias de plantas cujas sementes são cuspidas por diferentes gêneros de ruminantes enquanto ruminam.

Família de planta Estilo de vida da planta Tipo de fruta Gênero ruminante Referências

Anacardiaceae Árvore / pequena árvore Drupa Hyemoschus, Muntiacus, Axis, Rusa, Odocoileus, 3, 4, 6, 7, 8, 13, 14, 15, 16, 21,
Mazama, Philantomba, Cephalophus 24, 39

Annonaceae Árvore baga Muntiacus, Rusa 25

Arecaceae Palma / palmeira anã Drupa Cervus, Bos, Capra, Cephalophus 5, 12, 13, 19, 34, 35, 41

Burseraceae Árvore Drupa Tragulus, Muntiacus, Rusa, Philantomba, 7, 13, 15, 23, 42
Cephalophus

Calophyllaceae Árvore Drupa Cefalófono 13

Combretaceae Árvore Drupa Tragulus, Axis 30, 42

Elaeocarpaceae Árvore / pequena árvore Drupa Muntiacus 7

Euphorbiaceae Árvore / pequena árvore Drupa / esquizocarpo Moschiola, Muntiacus, Axis, Sylvicapra, 7, 9, 13, 30, 31, 32, 40
Cephalophus

Irvingiaceae Árvore Drupa Cefalófono 13, 16

Lamiaceae Arbusto / pequena árvore Drupa Cefalófono 13

Leguminosae Árvore / pequena árvore Pod Cervus, Bos, Capra, Ovis, Sylvicapra, Cephalophus, 1, 5, 12, 13, 20, 26, 38, 39 13; 16

Linaceae Arbusto Drupa Philantomba, Cephalophus,

Meliaceae Árvore Drupa Muntiacus 7

Oleaceae Árvore / pequena árvore Drupa Capra 12, 22

Putranjivaceae - - Cefalófono 13
Rhamnaceae Arbusto / pequena árvore Drupa Axis, Taurotragus, Aepycerus 30, 31, 36

Rosaceae Árvore / pequena árvore / arbusto Pome / drupe Cervus, Capreolus, Capra, 5, 12, 18, 27

Rubiaceae - - Philantomba, Cephalophus, 13

Sapotaceae Árvore baga Philantomba, Cephalophus, Cervus, Gazella, Capra, Capra, 11, 12, 13, 16

Ulmaceae Árvore Drupa 12, 22

Vitaceae Arbusto baga Capreolus 27

O estilo de vida da planta e o tipo de fruta também são indicados. Os nomes específicos de plantas e ruminantes podem ser encontrados em mesa 2 e Tabela S1. O número de referências corresponde a:
1. (Biossegurança Queensland, 2016), 2. (Bodmer, 1991), 3. (Brodie et al., 2009a), 4. (Brodie et al., 2009b), 5. (Castañeda et al., 2018), 6. (Chanthorn e Brockelman, 2008), 7. (Chen et al., 2001), 8. (
Corlett, 1998), 9. (Corlett, 2011), 10. (Corlett, 2017), 11. Cuzin em litt., 12. (Delibes et al., 2017), 13. (Feer, 1995), 14. (Feer et al., 2001), 15. (Forget et al., 2007), 16. (Gautier-Hion et al., 1985), 17. (Gill e
Beardall, 2001), 18. (Grünewald et al., 2010), 19. Hiraldo, in litt., 20. (Janzen, 1982), 21. (Janzen, 1985), 22. (Jordano, 1987), 23. (Kitamura et al., 2006), 24. (Mandujano et al., 1994), 25. (McConkey et
al., 2018), 26. (Miller, 1995), 27. (Möhring, 1963), 28. (Myers et al., 2004), 29. (Pile et al., 2015), 30. (Prasad et al., 2004)
31. (Prasad et al., 2006), 32. (Prasad et al., 2010), 33. (Ridley, 1930), 34. (Sánchez-Valverde, 1785), 35. (Scariot, 1998), 36. (Slater e du Toit, 2002), 37. (Sridhara et al., 2016), 38. (Tiver et al., 2001), 39. (
Troup, 1921), 40. (Wilson e Clarke, 1962), 41. (Yamashita, 1997), 42. (Yasuda et al., 2005)

idéia de que as plantas dispersas por ruminantes enquanto ruminam são um
conjunto diferente de espécies do que aquelas normalmente dispersas por
endozoocoria convencional (isto é, sementes defecadas). O contraste é evidente
quando se comparam características de plantas cujas sementes estão dispersas
em esterco de ungulado e aquelas de plantas dispersas durante a ruminação.
Por exemplo, por meio da revisão de 52 estudos,Albert et al. (2015a)concluiu
que as plantas dispersas por ungulados são principalmente gramíneas típicas
de habitats abertos (93%), enquanto a maioria (mas não todas) as espécies
dispersas do cud são árvores da floresta (Figura 1A
e Tabela S1). Além disso, a maioria (85,2%) das frutas consumidas por
ruminantes silvestres na Ásia, de acordo com a revisão realizada pela
Sridhara et al. (2016), correspondeu a árvores.
Características de frutas e sementes de plantas dispersas
carnívoros). Portanto, as frutas devem ser atraentes para os ruminantes e
geralmente incluem polpa ou vagem nutritiva (tabela 1 e Figura 1B).
De acordo com Prasad et al. (2006), características de frutas de espécies
disperso durante a ruminação "parece convergir para ser verde ou
marrom, drupáceo, com polpa fibrosa e forte proteção de sementes."
Sridhara et al. (2016)encontraram maior variação nos frutos
consumidos por grandes ruminantes silvestres na Ásia, sendo 36,7%
amarelos e a maioria drupas (50,3%) e bagas (27,2%). Em contraste,
as sementes dispersas por defecação geralmente correspondem a
frutos sem polpa (Figura 1B).
Além disso, as unidades de dispersão (ou seja, sementes ou cocos
individuais, incluindo um pequeno número deles) devem ser grandes o
suficiente para evitar que sejam eliminados do estômago dos ruminantes. O
contraste entre os tamanhos dos propágulos dispersos pelos ruminantes
através da defecação e os cuspidos da ruminação é muito evidente (Figura 1C).

durante a ruminação Apesar dessas diferenças, algumas espécies de plantas podem ser dispersas

A maioria das plantas dispersas por ungulados dentro do esterco por ambos os tipos de endozoocoria pela mesma ou por diferentes espécies de

responde à hipótese de "folhagem é o fruto" enunciada por Janzen
(1984), ou seja, são gramíneas com pequenas sementes que são ingeridas
inadvertidamente ao comer a folhagem. No caso de plantas dispersas por
ruminantes via regurgitação, a recompensa é a polpa da fruta, como para
outros dispersores de sementes de vertebrados (por exemplo, pássaros,
ruminantes. Por exemplo, o gado defecou a maioria das sementes de
Enterolobium cyclocarpum, mas cuspiu da ruminação uma pequena porção
deles (Janzen, 1982) Ao contrário, os cervos cuspiram maisChamaerops humilis
sementes, mas defecou uma pequena porcentagem (Castañeda et al., 2018) Em
geral, grandes ruminantes defecam

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Delibes et al. Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação

TABELA 2 | Espécies de ruminantes relatadas como cuspidores de sementes durante a ruminação, e algumas informações taxonômicas, biológicas e ecológicas sobre eles (de Bodmer,
1990, complementado com Wilson e Mittermeier, 2011)

Espécies ruminantes Família Peso Kg Habitat Estratégia de alimentação Extensão zoogeográfica Referências a cuspir

Moschiola indica Tragulidae 3 floresta Frugívoro Indo-malaio 32

Tragulus javanicus Tragulidae 1-2 floresta Frugívoro Indo-malaio 23, 42

Hyemoschus aquaticus Tragulidae 8–13 floresta Frugívoro Afrotropical 16

Muntiacus muntjak Cervidae 15 floresta Frugívoro Indo-malaio 3, 4, 6, 7, 10, 15, 23, 25, 30

Eixo do eixo Cervidae 45-85 Floresta / pastagem Navegador / Grazer Indo-malaio 30, 31, 39

Rusa unicolor Cervidae 130–260 Floresta / pastagem Navegador / Grazer Indo-malaio 3, 4, 6, 15, 23, 25

Cervus Elaphus Cervidae 160–260 Floresta / pastagem Navegador / Grazer Paleártico 5, 22

Capreolus capreolus Cervidae 17-23 floresta Navegador Paleártico 18, 27

Odocoileus virginianus Cervidae 30 Floresta / pastagem Navegador Neártico / Neotropical 21, 24, 28, 29

Mazama spp. Cervidae 15-35 floresta Frugívoro Neotropical 2, 14, 15

Bos taurus Bovidae 900 Grassland Grazer (doméstico) 19, 20, 34, 35, 41 36

Órix Taurotragus Bovidae 300–900 Savanna Navegador Afrotropical

Aepycerus melampus Bovidae 45-80 Savanna Navegador / Grazer Afrotropical 36

Gazella cuvieri Bovidae 30-82 Savanna Navegador / Grazer Paleártico 11
Capra Hircus Bovidae 40-100 Pradaria / altiplano Navegador (doméstico) 1, 12, 22, 39

Ovis aries Bovidae 40-140 Pradaria / altiplano Navegador / Grazer (doméstico) 1, 26, 38, 39

Sylvicapra grimmia Bovidae 10–18 Savanna Navegador / Frugívoro Afrotropical 26, 40

Philantomba monticola Bovidae 5 floresta Frugívoro Afrotropical 13

Cephalophus dorsalis Bovidae 20 floresta Frugívoro Afrotropical 13
Cephalophus silvicultor Bovidae 60 floresta Frugívoro Afrotropical 13
Cephalophus callipygus Bovidae 20 floresta Frugívoro Afrotropical 13
Cefalófono spp. Bovidae 4-60 floresta Frugívoro Afrotropical 13, 16

O número de referências é o mesmo que em Tabela 1.

algumas sementes que geralmente são cuspidas por pequenos ruminantes (por
exemplo, Slater e du Toit, 2002; Veja abaixo).
Freqüentemente, as sementes grandes são mantidas em frutos grandes,
portanto, as plantas dispersas da ruminação costumam ter frutos bastante
grandes (por exemplo, 50 mm de diâmetro em Acrocomia aculeata). No
entanto, como esperado, o tamanho das sementes regurgitadas tende a
aumentar com o tamanho do consumidor ruminante (Gautier-Hion et al., 1985)
Isso é evidente também em nossa amostra (Figura 2) e contrasta
marcadamente com a conclusão da análise global de Chen e Moles
(2015) em que os ungulados mostraram uma relação negativa entre a massa
corporal e o tamanho da semente ingerida. Na verdade, o fato de queChen e
Moles (2015) não incluiu nenhuma informação sobre sementes dispersas por
regurgitação, enviesando seus resultados.
Até certo ponto, os tamanhos relativos das sementes e ruminantes
determinarão se uma semente dura é manuseada sem engolir ou
engolida e, no segundo caso, se for cuspida posteriormente durante a
ruminação, defecada ou completamente digerida. Por exemplo, enquanto
o gado (900 kg) passa pelo intestino maisAcacia nilotica sementes, as
ovelhas menores (cerca de 50 kg) rejeitam muitas delas durante a
ingestão e mastigação da vagem, cuspem outras
durante a ruminação, e apenas 1% é liberado no esterco
(Tiver et al., 2001)
Isso sugere forte dependência de contexto destes
frugívoro interações, comodestino da semente (dispersão
mecanismo / predação) variaria ( com identidades de parceiros, tamanho
Perea et al., 2014b) No entanto, de semente relativamente pequeno
não garante que as sementes serão defecadas. Por exemplo,
veado vermelho em cativeiro (Cervus elaphus) cuspiu da ruminação 19% e
defecou 25% das sementes ingeridas de Ceratonia siliqua (peso da
semente = 0,18 g; Castañeda et al., 2018) Estudos futuros devem adicionar
informações sobre a relação entre o tamanho do corpo dos ruminantes e
o tamanho da semente cuspida e até que ponto essa relação molda o
destino da semente.
Algumas outras características de frutas de plantas dispersas durante a
ruminação parecem ser compartilhadas com as de plantas dispersas via
endozoocoria por carnívoros mamíferos (por exemplo, Herrera, 1989), como
frutas perfumadas que caem no chão quando maduras, "possivelmente para
atrair dispersores terrestres" (Brodie et al., 2009a) Além disso, algumas das
frutas consumidas pelos ruminantes também são comestíveis pelas pessoas e
possuem valor econômico, comoChoerospondias axillaris
(Chen et al., 2001) ou Phyllanthus emblica (Prasad et al., 2004) Curiosamente,
algumas características dos frutos dispersos da ruminação por ruminantes
correspondem aos dos chamados frutos da megafauna, ou seja, aqueles
dispersos durante o Pleistoceno pela agora extinta megafauna (Janzen e
Martin, 1982) Em particular, os "frutos de ruminantes" se assemelham aos
frutos da megafauna tipo 1 descritos porGuimarães et al. (2008): geralmente
frutos cárneos grandes, castanhos ou verdes, com uma única ou algumas
sementes grandes e duras. Janzen e Martin
(1982) mencionar 14 famílias de plantas da Costa Rica, que incluem
espécies “provavelmente dispersas pela megafauna extinta”; sete
dessas famílias (por exemplo, Anacardiaceae, Arecaeae, Sapotaceae)
são citadas em nossa lista de plantas dispersas por cusparadas por
ruminantes (Tabela 1), e apenas um (Leguminosae) aparece na lista
de famílias dispersas por ungulados no esterco de acordo com

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Delibes et al. Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação

FIGURA 1 | Distribuição de frequências (percentagens) de (A) tipo de plantas, (B) tipo de frutas, e (C) pesos de propágulos, cujas sementes são dispersas pela defecação de ruminantes
(barras pretas; dados em Albert et al. 2015b, Apêndice 5) e cuspindo da ruminação (barras cinzas; dados nesta revisão). Plantas abaixo de 0,4 m emAlbert et al. (2015b)
foram associados com gramíneas, de 0,4 a 2m para arbustos, de 2 a 5m para árvores pequenas e acima de 5m para árvores. Algumas espécies foram incluídas em várias categorias (por exemplo,
pequenas árvores e árvores).

Albert et al. (2015a, b). Freqüentemente, os estudos das comunidades
neotropicais atuais consideram apenas a anta (Tapirus terrestris) e gado
exótico (incluindo porcos selvagens) para ser capaz de dispersar frutos da
megafauna por endozoocoria (por exemplo, Donatti et al., 2007), mas o
papel potencial de ruminantes selvagens, como Mazama spp. e
Odocoileus virginianus não deve ser mais ignorado (Janzen,
1985; Mandujano et al., 1994)
Ruminantes Dispersores
Pelo menos 21 espécies incluídas em 18 gêneros de ruminantes foram
relatados como cuspidores endozoocóricos (Mesa 2). Eles incluem
domésticos (n = 3) e selvagem (n = 18) espécies, pertencentes às famílias
Tragulidae (três espécies, mas a taxonomia de
Tragulus não está claro; Wilson e Reeder, 2005), Cervidae (n = 7) e
Bovidae (n = 11). Eles variam no tamanho do corpo de 1 a 2 kg para o
pequeno ratoeira (Tragulus spp.) do Sudeste Asiático para cerca de
900 kg para algumas vacas domésticas (Bos taurus). De acordo com
Bodmer (1990), os ungulados podem ser distribuídos ao longo de um
contínuo linear que vai de comedores de frutas a comedores e
pastadores, com os ruminantes incluídos principalmente nas
categorias de comedores e pastadores. Assumindo a classificação
proposta porBodmer (1990), 5-7 do
gêneros que identificamos como cuspidores de sementes (Mesa 2)
pertenceria aos frugívoros (Mazama, Tragulus, provavelmente incluindo
Moschiola, Muntiacus, Hyemoschus, e Cephalophus, Incluindo
Philantomba), um seria navegador / frugívoro (Sylvicapra), quatro
navegadores (Odocoileus, Taurotragus, Capreolus e Capra), 4-6
navegadores / grazers (Cervus, provavelmente incluindo Eixo e Rusa,
Aepyceros, Gazella, e Ovis) e 1 raspador (Bos). Parece que quase todas as
espécies de ruminantes podem consumir frutas e eventualmente
regurgitar suas sementes durante a ruminação. Assim, estudos futuros
devem identificar características de ruminantes e frutas que
desempenham um papel importante nesta interação mutualística.
Deve-se enfatizar que a dispersão de sementes durante a
ruminação aparece nos Tragulidae, a família mais primitiva de
ruminantes existentes, cujos membros carecem de um omaso
verdadeiro e são considerados "fósseis vivos" (Hackmann e Espanha,
2010) Isso significa que esse tipo particular de endozoocoria é um
comportamento bastante ancestral no grupo.
Área Geográfica e Habitat
Cuspir sementes da ruminação parece ser um mecanismo universal de
dispersão de sementes entre ruminantes, pois registramos casos em
todos os continentes, exceto na Antártica (Tabela S1). Em particular,

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Delibes et al.
FIGURA 2 | Relação positiva entre o peso das sementes cuspidas e o tamanho dos
ruminantes cuspidores. Dados deTabela S1.
encontramos 10 espécies de plantas dispersas na Europa, 12 na Ásia,
21 na África, nove na América e uma na Oceania (algumas espécies
estavam dispersas em mais de um continente). Muitas espécies de
plantas são de florestas tropicais, onde existe uma maior diversidade
de ungulados frugívoros (Bodmer, 1990), sugerindo que seus hábitos
alimentares os tornam propensos a regurgitar sementes (Mesa 2).
Ao todo, encontramos 40 espécies de plantas dispersas de áreas
tropicais (florestas e savanas arborizadas) e 13 espécies de áreas
não tropicais (matagal mediterrâneo, florestas temperadas e
subdesertos).
Além do número de espécies de plantas envolvidas, é muito difícil
especular sobre a relevância desta modalidade de endozoocoria em
diferentes continentes ou ecossistemas. A priori, as florestas tropicais
devem ser favorecidas devido ao alto número de frugívoros que vivem
nelas, mas pode-se suspeitar, por exemplo, que os ungulados africanos
podem dispersar durante a ruminação muitas sementes de frutas secas e
carnais (por exemplo,Leguminosae, Arecaceae).
Além disso, deve-se considerar que uma determinada espécie de planta é
frequentemente dispersa por tipos contrastantes de dispersores de
sementes. Por exemplo, algumas sementes regurgitadas por ruminantes
podem ser dispersadas também por defecação por outros mamíferos,
como os carnívoros mamíferos (Ordem Carnivora). Então, na Europa
Chamaerops humilis pode ser regurgitado por cabras e veados (
Tabela S1), mas também defecado por raposas (Vulpes vulpes) e
texugos (Meles meles) (Fedriani e Delibes, 2011); Além disso, o veado
cuspiu enquanto ruminava sementes viáveis dePrunus avium,
enquanto raposas e texugos os defecam (Grünewald et al., 2010) Da
mesma forma, frugívoros com diferentes habilidades de dispersão
(incluindo vários ruminantes) podem competir pelo mesmo fruto. A
importância relativa da dispersão de sementes de qualquer espécie
de planta por ruminantes e outros mamíferos (ou pássaros grandes)
deve ser analisada com mais atenção, enfatizando a dependência do
contexto das interações fruta-animal que afetam o destino da
semente.
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Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação
Quantidade de dispersão de sementes
A eficácia da dispersão de sementes tem um componente quantitativo
(número de sementes dispersas) e qualitativo (probabilidade de que uma
semente dispersa produza um novo adulto) (Schupp et al., 2010) Para
plantas endozoocóricas, o número de sementes dispersas depende muito
da quantidade de frutos ingeridos. Como os ruminantes não podem tirar
a maioria das frutas diretamente das árvores, eles muitas vezes contam
com primatas (ou outros vertebrados arbóreos) ou com a queda natural
da fruta no solo para consumi-los (verPrasad e Sukumar, 2010, para uma
discussão do tópico). Apesar dessas limitações, eles podem ingerir
grandes quantidades de frutas, quando disponíveis (por exemplo,
Johnsingh, 1981; Bodmer, 1991; Brodie et al., 2009a) Por exemplo, duas
espécies de ruminantes representaram mais de 95% do totalPhyllanthus
emblica frutas removidas por frugívoros na Índia (Prasad et al., 2010)
Porém, no caso dos ruminantes, a ingestão não garante a dispersão das
sementes, pois determinada semente pode ser ejetada durante o
forrageamento, cuspida da ruminação, defecada ou digerida, como dito
anteriormente (Castañeda et al., 2018) O destino depende de muitos fatores,
não apenas do tamanho relativo das sementes e dos consumidores (Forget et
al., 2007), mas também na saciedade do consumidor, velocidade de
forrageamento e disponibilidade de alimentos alternativos, entre outros. Além
disso, a observação direta da regurgitação de sementes por ruminantes é muito
difícil, mesmo em cativeiro (Prasad et al., 2006; McConkey et al., 2018) Por causa
disso, os dados sobre a taxa individual de cusparada de sementes muitas vezes
vêm de indivíduos cativos ou semi-cativos (por exemplo,
Möhring, 1963) Conseqüentemente, as informações quantitativas sobre a dispersão de
sementes durante a ruminação são escassas.
As porcentagens de sementes ingeridas de diferentes plantas que foram
cuspidas da ruminação por vários ruminantes selvagens domésticos e cativos
são resumidas em Tabela 3. Eles são bastante variáveis (variando de 2 a 100%).
Mesmo que as porcentagens per capita de sementes espirradas sejam
geralmente baixas, a alta abundância de ruminantes selvagens e domésticos e
o potencial elevado número de frutas consumidas por indivíduo sugerem que a
quantidade de sementes dispersas por este tipo de endozoocoria é importante.
Assim, ao ignorar a cusparada por ruminantes, uma fração relevante
(quantitativa e qualitativa) da dispersão de sementes por esses animais é
provavelmente perdida pelos pesquisadores. Além disso, vários autores (por
exemplo,Möhring, 1963; Janzen, 1985; Prasad et al., 2006) enfatizaram que as
sementes de algumas espécies cuspidas da ruminação nunca foram detectadas
no esterco (ver Figura 1).
Qualidade da dispersão de sementes
Tempo de retenção ruminal e distância de dispersão
Normalmente, os ruminantes ingerem frutas com mastigação limitada ou
nenhuma mastigação e ejetam as sementes limpas algum tempo depois,
enquanto se deitam e ruminam. As observações sobre a distância entre os
pontos de forrageamento e os pontos de ruminação são logisticamente muito
difíceis. Com isso, as informações diretas disponíveis sobre a distância de
dispersão são reduzidas, mas vários autores relataram que as sementes foram
cuspidas longe da planta-mãe.Chen et al. (2001)afirmou que "todo o fruto (de
Choerospondias axillaris) é comido (por Muntiacus muntjak);
então, a pedra é regurgitada em um local diferente. ” Em um pequeno
terreno no centro da Tailândia,Rusa unicolor e Muntiacus muntjak
disperso enquanto ruminando 83-98% (2 anos) das sementes de
Choerospondias axillaris a distâncias de até 70m da árvore frutífera
mais próxima (Chanthorn e Brockelman, 2008), mas os autores
7 Julho de 2019 | Volume 7 | Artigo 265.
Delibes et al. Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação

TABELA 3 | Porcentagens das sementes ingeridas de várias espécies de plantas que foram TABELA 4 | Tempo decorrido entre a ingestão da fruta e a liberação da semente da ruminação (isto
cuspido da comida por espécies de ruminantes domésticos e selvagens em cativeiro. é, tempo de retenção da semente no rúmen) de acordo com diferentes autores.

Espécies ruminantes Espécies de plantas % Sementes Spat Referências Espécies de ruminantes Espécies de plantas Rumen Referências
tempo de retenção

Eixo do eixo Phyllanthus emblica 78 Prasad et al., 2006

Rusa unicolor Platymitra > 10 McConkey et al., Tragulidae Indeterminado Muitas horas Corlett, 2017

macrocarpa 2018 Muntiacus muntjak Choerospondias Vários h Chen et al., 2001

Cervus Elaphus Chamaerops humilis 7 Castañeda et al., axilar

2018 Eixo do eixo Phyllanthus emblica 7–27 h Prasad et al., 2006

Cervus Elaphus Crataegus 2 Castañeda et al., Rusa unicolor Platymitra 6-11 h McConkey et al.,
monogina 2018 macrocarpa 2018
Cervus Elaphus Celtis australis 5 Castañeda et al., Cervus Elaphus Indeterminado 1–4 dias Castañeda et al.,
2018 2018
Cervus Elaphus Ceratonia siliqua 19 Castañeda et al., Cervus Elaphus Chamaerops humilis até 8 dias Castañeda et al.,
2018 2018
Capreolus capreolus Prunus avium 70-89 Grünewald et al., Cervus Elaphus Ceratonia siliqua até 9 dias Castañeda et al.,
2010 2018
Odocoileus Spondias Mombin até 100% Janzen, 1985 Cervus Elaphus Crataegus até 10 dias Castañeda et al.,
virginianus monogina 2018
Bos taurus Enterolobium 3 Janzen, 1982 Capreolus capreolus Prunus avium 0,6-1,8 h Möhring, 1963
ciclocarpo Capreolus capreolus Prunus avium 1–3 h Grünewald et al.,
Capra Hircus Chamaerops humilis 30-45 Delibes et al., 2010
2017 Capra Hircus Indeterminado horas a dias Delibes et al.,
Capra Hircus Olea europea var. 30-45 Delibes et al., 2017
domestica 2017
A maioria dos ruminantes usados nos ensaios eram indivíduos domesticados ou cativos.
Capra Hircus Celtis australis <10 Delibes et al.,
2017
Capra Hircus Crataegus <10 Delibes et al.,
monogina 2017
tamanho, ou neste caso o tamanho da semente (por exemplo, Clauss et al., 2009
Capra Hircus Ceratonia siliqua <10 Delibes et al.,
) No entanto, a maioria desses estudos se refere ao tempo de retenção antes da
2017
defecação (por exemplo,Picard et al., 2015), enquanto as referências ao tempo
Capra Hircus Olea europea var. <10 Delibes et al.,
sylvestris 2017 de retenção no rúmen são escassas. As estimativas sobre o tempo decorrido

Ovis aries Acacia nilotica 14 Tiver et al., 2001 desde a ingestão de frutas até a regurgitação de sementes da ruminação vão de
apenas 35 minutos para um veado jovem comendo cerejas a dez dias para um
veado que come pomos de espinheiro, mas normalmente variam entre 3 h e 2
dias (Tabela 4). Este tempo de retenção de sementes bastante longo tem um

considerou que “Cervos são capazes de dispersão em distâncias mais longas grande potencial para facilitar a dispersão de sementes em longas distâncias. A

do que foi registrado neste estudo. ” De acordo comFeer (1995), a título indicativo, com tempos médios de retenção de várias horas,Couvreur et

dispersão por duikers (Cephalophinae) no Gabão é caracterizada por al. (2005)estimou que pelo menos metade das sementes epizoocóricas presas à

"locais de deposição dispersos e de longa distância." Gautier-Hion et pele de alguns cavalos e gado foram liberadas de 47 a 3.080 m do local de

al. (1985)escreveu que a cusparada da semente durante a ruminação origem. Para sementes defecadas e tempos de passagem de 48 h, distâncias

"sempre ocorre longe da fonte do fruto". Na península da Malásia, máximas de dispersão de 3,5 km pelo veado vermelho e 2,0 km pelo veado

sementes duras e grandes deCanarium littorale e Terminalia citrina foram estimadas porPellerin et al. (2016). Obviamente, distâncias maiores

“São susceptíveis de ser regurgitados (por Tragulus javanicus) da devem ser esperadas para ruminantes domésticos dirigidos por centenas de

boca em ruminação e dispersa à distância da árvore mãe ”(Yasuda et quilômetros (transumância; por exemplo,Manzano e Malo, 2006) e para

al., 2005) No sul da Espanha, encontramos muitas sementes limpas ruminantes selvagens migratórios (por exemplo, Berger, 2004)

deChamaerops humilis em currais de ovelhas e cabras, muito

distantes (ou seja, quilômetros) dos locais onde os frutos
provavelmente foram consumidos, sugerindo longos tempos de
retenção e distâncias de dispersão.
Alternativamente, o tempo de retenção da semente no rúmen pode fornecer um
substituto da distância de dispersão, assumindo uma relação positiva entre o tempo
decorrido e a distância percorrida. O ritmo de alimentação e ruminação dos ungulados
(portanto, também o tempo de retenção) foi influenciado pelo tamanho do corpo e
tipo de alimentação, tipicamente pastores tendo lapsos mais longos do que os que
procuram e selecionadores de concentrado (ou seja, aqueles com uma dieta mista,
tendendo a evitar a fibra;Hofmann, 1989) Além disso, o tempo de retenção pode ser
afetado pela partícula
Padrões de deposição e destino da semente
As informações sobre o microhabitat de destino das sementes cuspidas
são muito escassas. As espécies domésticas que se alimentam de dia,
muitas vezes ruminam à noite em currais ou currais (por exemplo,Troup,
1921; Yamashita, 1997), onde há pouca ou nenhuma probabilidade de
germinação das sementes. Brodie et al. (2009a)concluem que o veado-
sambar regurgitou um maior número de sementes de Choerospondias
axillaris, mas muntjak foi o único dispersor que os moveu para abrir
microhabitats, onde a germinação foi aumentada. Feer
(1995) sugeriu que duikers noturnos (Cephalophinae) escolhem

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Delibes et al.
ruminar (e depositar sementes regurgitadas) locais favoráveis a espécies
vegetais que necessitem de melhorias nas condições de luminosidade para seu
estabelecimento.
Normalmente, as sementes regurgitadas são aglomeradas. Diferentes autores
referem-se a "pequenas pilhas" ou "grupos soltos" de sementes limpas (por exemplo,
Corlett, 2011), mas outros mencionam aglomerados densos e "pilhas
muito brilhantes" (Brodie et al., 2009a) Pilhas de cinco sementes de
Platymitra macrocarpa regurgitados por veados sambar foram
encontrados por McConkey et al. (2018)Na Tailândia. A mesma
espécie de veado, também na Tailândia, depositou sementes de
Choerospondias axillaris em pilhas contendo “entre 14 e 140
sementes, com exceção de uma pilha que continha 750 sementes”;
na mesma área, muntjak "tendia a depositar sementes em pilhas
menores (de geralmente <100)" (Chanthorn e Brockelman, 2008) Em
locais de cama de cervos chitais, grupos de 4–193 (mediana = 15,n
= 23) cocos de Phyllanthus emblica podem ser encontrados, junto com
cocos de outras espécies de plantas (Prasad et al., 2004) Sementes de
Acrocomia aculeata frutas consumidas pelo gado durante o dia são
regurgitadas à noite em pilhas de até 85 sementes (Scariot, 1998) No
Marrocos, encontramos pilhas de campo de 15-30 sementes limpas
deChamaerops humilis onde cabras ruminavam. Veados de cauda
branca fazem pilhas de 15-62 sementes deSpondias purpurea,
mas, como consequência da sociabilidade dos cervos, um grande número
de sementes pode ser concentrado em alguns metros quadrados (
Mandujano et al., 1994) Similarmente,Janzen (1985) relatou o seguinte:
"Uma porção de uma camada de 2–4 nozes de profundidade de Spondias
Mombin nozes no chão da floresta, embaixo de uma árvore-mãe; este
acúmulo foi produzido pela queda de frutas e regurgitação por veados-de-
cauda-branca 8 meses antes. ” Essas observações introduzem um fator
novo e frequentemente negligenciado a ser considerado em uma
avaliação qualitativa da dispersão de sementes: espécies sociais de
ruminantes (por exemplo, ovelhas) e espécies ou indivíduos que usam
locais de ruminação recorrentes acumularão sementes dispersas,
reduzindo a qualidade da dispersão.
Como esperado, grupos de sementes limpas podem atrair diferentes
comedores de sementes, portanto, predação pós-dispersão (e provável
dispersão secundária, por exemplo, por roedores; Vander Wall et al., 2005;
Jansen et al., 2012) é geralmente alto entre as plantas endozoocóricas. Brodie et
al. (2009a)descobriram que 30-40% das sementes de Choerospondias axillaris
foram removidos de sua deposição local primária, mas o tamanho da pilha de
sementes não influenciou a germinação ou a sobrevivência das mudas no
primeiro ano. Mais de 80% das sementes deChrysophillum Beguei regurgitados
por duikers no Gabão foram comidos ou removidos por roedores nos próximos
60 dias (Feer, 1995) A maioria das sementes dispersas deSpondias Mombin na
Costa Rica foram mortos por besouros bruchid (Janzen, 1985) Na Tailândia, os
bruchídeos atacam as sementes dispersas dePlatymitra macrocarpa em 6–22
dias (McConkey et al., 2018) No Brasil,> 50% das sementes da palma
Acrocomia aculeata mastigados por bovinos foram infestados por bruquídeos, e
essa proporção aumentou para 99% após 27 dias; sementes regurgitadas
tiveram uma taxa significativamente maior de predação de insetos do que
sementes de frutas não mastigadas (Scariot, 1998) Além disso, pilhas de
sementes das palmasAcrocomia aculeata, Attalea phalerata, e
Syagrus coronata regurgitadas por gado eram regularmente visitadas por
araras (Anodorhynchus leari e A. hyacinthinus) para se alimentar deles,
quebrando as nozes (Yamashita, 1997) Este último autor levanta a
hipótese de que as araras poderiam rastrear os movimentos dos
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Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação
extintos megaherbívoros do Pleistoceno para coletar as sementes grandes que
eles dispersaram.
Germinabilidade de sementes espirradas da comida
Diferentes estudos afirmaram que as sementes estavam intactas e em
grande proporção vivas após serem regurgitadas do rúmen (por exemplo,
Delibes et al., 2017) Alguns outros indicaram que as sementes cuspidas
germinaram em condições de campo (por exemplo,Feer, 1995; Castañeda
et al., 2018; McConkey et al., 2018) Em sua descrição pioneira da dispersão
de sementes durante a mastigação,Troup (1921) indicou que a retenção
no rúmen melhorou a germinação de Acacia nilotica
de 7 a 35%, concluindo: “A superioridade das sementes coletadas em currais de
cabras e ovelhas é geralmente reconhecida e as sementes coletadas dessa
forma são amplamente utilizadas para a semeadura artificial”. Além disso, foi
dito que o tratamento por cabras era necessário para a germinação deArgania
spinosa sementes (Morton e Voss, 1987) Sementes de
Spondias purpurea cuspidas por cervos germinaram melhor do que
aquelas defecadas pela iguana Ctenosaura pectinata (Mandujano et al.,
1994) Em outros casos, o tratamento parecia não ter importância, como
ocorre com as sementes deChoerospondias axillaris que "germinam
igualmente bem sejam defecados por gibões, regurgitados por veados ou
os frutos não comidos" (Brodie et al., 2009a) Finalmente, outros autores
descobriram que a retenção ruminal influencia negativamente a
germinação; sementes não consumidas dePhyllanthus emblica
germinaram mais (72%) do que as sementes removidas da polpa (58%) e
as sementes regurgitadas por cervos (22%); período de latência, no
entanto, foi mais curto para sementes regurgitadas e despolpadas de
cervos do que para aquelas de frutas não consumidas (Prasad et al., 2006)
Podemos especular que o tempo de retenção no rúmen afetará a
germinação das sementes cuspidas, melhorando (por escarificação)
ou diminuindo (danificando os embriões). Assim, estudos futuros
devem quantificar esses efeitos.
CONCLUSÕES
Muitas espécies de ruminantes são potenciais dispersores de inúmeras
espécies e famílias de plantas, cuspindo suas sementes enquanto
ruminam (Tabelas 1, 2 e Tabela S1). Até agora, esse comportamento
havia sido descrito principalmente em habitats tropicais, mas também foi
encontrado em outros ecossistemas em todos os continentes, exceto na
Antártica. Dada a abundância de ruminantes domésticos selvagens e de
vida livre e sua alta taxa de consumo de alimentos, pode-se suspeitar que
eles são capazes de mobilizar um grande número de sementes durante a
ruminação. Revisões recentes sobre frugivoria e dispersão de sementes
por vertebrados na Ásia tropical reconheceram a importância deste tipo
de endozoocoria (Sridhara et al., 2016;
por exemplo, Corlett, 2017), mas, em geral, foi esquecido em muitos outros
comentários, até mesmo dedicados a áreas tropicais (por exemplo, Parolin et al., 2013)
ou especificamente para ungulados (por exemplo, Miceli-Méndez et al., 2008; Albert et
al., 2015a) A dificuldade de monitorar a ruminação, processo que geralmente ocorre
em locais abrigados e tranquilos, pode explicar por que essa modalidade de
endozoocoria tem sido negligenciada até o momento. Na verdade, uma parte
significativa dos dados que analisamos veio de animais em cativeiro (Tabela S1). Além
disso, os métodos para estudar a chuva de sementes ou os padrões de deposição são
tendenciosos para dispersores aviários ou arbóreos (por exemplo, armadilhas de
sementes) ou dependem de levantamentos fecais, sendo incapazes de capturar
sementes cuspidas do rum pelos ruminantes.
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Delibes et al.
Ao negligenciar as sementes cuspidas da ruminação, a quantidade e a
qualidade da dispersão das sementes pelos ruminantes podem ter sido
gravemente subestimadas até o presente. A dispersão de algumas espécies de
plantas pode persistir sem ser detectada porque são cuspidas exclusivamente
durante a ruminação. Em outros casos, a subestimação pode resultar em
considerar apenas sementes contidas nas fezes, ignorando que algumas outras
da mesma espécie estão sendo cuspidas da ruminação. Por exemplo,Miller
(1996) investigou a dispersão de sementes de
Acacia tortilis e A. nilotica no esterco de ungulados sul-africanos:
pelo menos cinco espécies de ruminantes consumidos Acácia
vagens em sua parcela de estudo, mas podemos especular que provavelmente
alguns deles cuspirão sementes durante a ruminação, como fazem as ovelhas e
cabras na Austrália (Tiver et al., 2001) Da mesma forma, ao ignorar a cusparada
endozoocórica, a dispersão pelos ruminantes de sementes de grande porte de
plantas frutíferas, freqüentemente arbustos e árvores, será perdida. Este é o
caso de muitas revisões abrangentes e meta-análises da dispersão de sementes
por ungulados que consideram exclusivamente sementes lançadas dentro do
esterco (por exemplo,Mouissie et al., 2005; Albert et al., 2015a, b) e concluem
que sementes minúsculas de gramíneas são favorecidas. Conforme relatado
décadas atrás porJanzen (1985), algumas sementes grandes são apenas
ejetadas durante a ruminação, nunca passando “para o trato digestivo inferior”
e, portanto, estão ausentes nas fezes. Como dito anteriormente, ao ignorar as
sementes dispersas da ruminação, alguns estudos sobre o tamanho das
sementes dispersas pelos ungulados chegam a conclusões erradas (por
exemplo,Chen e Moles, 2015) Outro viés potencial resultante de ignorar o cuspe
de sementes da ruminação aparece quando ruminantes em gaiolas
experimentais são alimentados com frutas diferentes e o esterco é coletado
para investigar a proporção de sementes liberadas e seu potencial de
germinação (por exemplo,Grande et al., 2013) Já,Troup (1921)
sinalizou que “as sementes são, é verdade, encontradas entre seus
excrementos (de ovelhas e cabras), mas isso se deve ao fato de que a
ruminação normalmente ocorre onde os animais são agrupados”.
Isso significa que o esterco de ruminantes em cativeiro geralmente
inclui sementes cuspidas e defecadas, que devem ser consideradas
de forma diferente em qualquer análise.
Na verdade, a capacidade dos ruminantes de dispersar sementes de
grande porte de carne e frutos secos deve ser mantida em mente em
estudos mutualísticos de várias espécies (por exemplo, Bascompte e
Jordano, 2007), em vez de tratá-los exclusivamente como antagonistas de
plantas. No entanto, nossa revisão mostra que a interação de ruminantes
com sementes é muito complexa. Por outro lado, as sementes da mesma
espécie podem ser dispersas a uma curta distância ao comer, dispersas a
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Fronteiras em Ecologia e Evolução | www.frontiersin.org
Dispersão de sementes por cuspir durante a ruminação
longa distância durante a ruminação, dispersa a longa distância por
defecação ou totalmente digerida (ou seja, pré-datada). As proporções de
sementes em cada uma dessas categorias dependerão dos tamanhos
relativos das sementes e dos consumidores (Gautier-Hion et al., 1985),
mas também em outros fatores relacionados a plantas e animais, como
defesas físicas e químicas de plantas, taxa de ingestão, saciedade e
condição física. Por outro lado, o acesso de determinados ruminantes às
frutas será severamente influenciado pelo contexto espaço-temporal (por
exemplo, agregação de plantas, tamanho da colheita, disponibilidade de
alimentos alternativos, número de competidores e predadores;Prasad e
Sukumar, 2010; Perea et al., 2014b)
Finalmente, altos níveis de predação pós-dispersão em sementes
agrupadas podem reverter o sinal da interação planta-ruminante de
mutualista para antagônica. Assim, estudos futuros devem abordar
as complexidades desse tipo fascinante de interação plantanimal e
quantificar o destino variável das sementes ingeridas por ruminantes
em diferentes ecossistemas.
CONTRIBUIÇÕES DO AUTOR
MD concebeu a ideia original e escreveu o primeiro rascunho. MD e
IC fizeram a revisão da literatura. MD, IC e JF revisaram e editaram o
manuscrito várias vezes.
FINANCIAMENTO
O JF foi financiado pela FCT portuguesa (bolsa IF / 00728/2013).
AGRADECIMENTOS
Muitos pastores no Marrocos e na Espanha nos ajudaram a obter
informações de seus animais. F. Cuzin e F. Hiraldo nos ofereceram
dados não publicados sobre gazelas e gado cuspindo sementes da
ruminação. G. Calvo e M. Jácome nos ajudaram no trabalho de campo
e S. Conradi no trabalho de laboratório. S. Sridhara e C. Baltzinger
melhoraram significativamente uma versão anterior do manuscrito.
MATERIAL SUPLEMENTAR
O material suplementar para este artigo pode ser encontrado
online em: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fevo.
2019.00265 / # full-material suplementar
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Declaração de conflito de interesses: Os autores declaram que a pesquisa foi conduzida na
ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras que pudessem ser interpretadas
como um potencial conflito de interesses.
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12 Julho de 2019 | Volume 7 | Artigo 265.