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Forragem de nutrientes de raiz

Artigo em Fisiologia Vegetal · Julho 2014

DOI: 10.1104/pp.114.245225 · Fonte: PubMed

CITAÇÕES LÊ

245 2.556

2 autores:

Ricardo Fabiano Hettwer Giehl Nicolau von Wiren

Leibniz Institute of Plant Genetics and Crop Plant Research Leibniz Institute of Plant Genetics and Crop Plant Research

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Atualização em Forrageamento de Nutrientes Raiz

Forragem de Nutrientes de Raiz1

Ricardo FH Giehl e Nicolaus von Wirén*

Nutrição Molecular de Plantas, Departamento de Fisiologia e Biologia Celular, Instituto Leibniz de Genética de Plantas e
Crop Plant Research, 06466 Gatersleben, Alemanha
IDs ORCID: 0000-0003-1006-3163 (RFHG); 0000-0002-4966-425X (NvW).

Durante o ciclo de vida de uma planta, a disponibilidade de nutrientes no solo é principalmente heterogênea no espaço e no tempo. As plantas são
capazes de se adaptar à escassez de nutrientes ou à disponibilidade localizada de nutrientes, alterando a arquitetura do sistema radicular para explorar
eficientemente as zonas do solo que contêm o nutriente limitado. Tem sido demonstrado que a deficiência de diferentes nutrientes induz mudanças na
arquitetura e morfologia das raízes que são, pelo menos até certo ponto, específicas de nutrientes. Aqui, destacamos o que se sabe sobre a importância
dos componentes individuais do sistema radicular para a aquisição de nutrientes e como as respostas fisiológicas e de desenvolvimento podem ser
acopladas para aumentar o forrageamento de nutrientes pelas raízes. Além disso, revisamos mecanismos moleculares proeminentes envolvidos na
alteração do sistema radicular em resposta à disponibilidade local de nutrientes ou ao estado nutricional da planta.

Em solos naturais e agrícolas, a capacidade das plantas de
adquirir nutrientes de forma rápida e eficiente pode determinar
seu sucesso competitivo e produtividade. Como os elementos
minerais interagem de maneira diferente entre si e com outros
constituintes do solo ou são carreados pela água para fora do
volume do solo enraizado, sua disponibilidade para as plantas
pode diminuir e levar à deficiência de nutrientes. Nessas
condições, as plantas ativam respostas de forrageamento que
incluem mudanças morfológicas, como a modulação da
arquitetura do sistema radicular (ASR) ou formação de pêlos
radiculares, e alterações fisiológicas, como a liberação de
exsudatos radiculares mobilizadores de nutrientes ou a expressão
de transportadores de nutrientes. Gojon et al., 2009; Hinsinger
et al., 2009; Gruber et al., 2013). Essas respostas são
frequentemente acopladas espacialmente para aumentar a zona
de interação solo-raiz e melhorar a capacidade da planta de
interceptar nutrientes imóveis. Digno de nota, embora não
discutido aqui, simbiose ou microrganismos associativos da
rizosfera também podem alterar o RSA e aumentar a capacidade
de forrageamento da planta (Gutjahr e Paszkowski, 2013). Aqui,
nós fornecemos uma atualização sobre as respostas morfológicas
induzidas por plantas para forragear nutrientes disponíveis com
moderação e alguns dos mecanismos moleculares subjacentes
conhecidos até o momento por estarem envolvidos nas
adaptações do RSA às disponibilidades de nutrientes.
DISPONIBILIDADE DE NUTRIENTES EM SOLOS E A
FORMAÇÃO DE EMBALAGENS DE NUTRIENTES
Com exceção do nitrogênio do solo, que se origina
principalmente da fixação do nitrogênio atmosférico, todos os
nutrientes presentes no solo surgem principalmente do processo
geoquímico de intemperismo mineral do material de base
(Schlesinger, 1997; Schulten e Schnitzer, 1997). Os principais
fatores que determinam o tamanho do nutriente
1 das plantas (Jobbagy e Jackson, 2001). As concentrações de
Este trabalho foi apoiado pelo Bundesministerium für Bildung
und Forschung e a Deutsche Forschungsgemeinschaft.
* Endereço de correspondência para vonwiren@ipk-
gatersleben.de. www.plantphysiol.org/cgi/doi/10.1104/pp.114.245225
piscinas em um solo em um determinado momento são, portanto,
a composição química do material parental e a extensão do
intemperismo. Processos adicionais, como a chuva ou a entrada
de poeira e em solos agrícolas, o fornecimento de estrume e
fertilizantes químicos, trazem nutrientes adicionais ao reservatório
do solo. Em contraste, os solos perdem nutrientes como
consequência da erosão do solo, lixiviação, emissão de gases
ou exportação de nutrientes por partes da planta removidas durante a colh
Alguns solos são naturalmente pobres em nutrientes
específicos, como é o caso de solos minerais ácidos que muitas
vezes expõem as plantas à toxicidade de prótons ou alumínio
(Al) em associação com deficiências de magnésio (Mg) e cálcio
(Ca) (Sanchez e Salinas, 1981). . Além de um esgotamento
substancial de macronutrientes de solos sob produção intensiva
de plantas, a limitação de nutrientes é mais comumente um
problema de disponibilidade e não de presença. De fato, devido
à química complexa dos solos, a quantidade total de nutrientes
contidos em um solo não está totalmente disponível para as
plantas. Mesmo em solos agrícolas abastecidos com fertilizantes
minerais, a disponibilidade de nutrientes ainda depende das
condições predominantes do solo, como teor de água do solo,
pH do solo, atividade microbiana, potencial redox e teor de
matéria orgânica.
A maioria dos solos é inerentemente heterogênea e,
consequentemente, a disponibilidade de nutrientes é variável
tanto no tempo quanto no espaço (Jackson e Caldwell, 1993;
Farley e Fitter, 1999; Lark et al., 2004). A constante interação de
processos, como intemperismo, deposição atmosférica, lixiviação
de nutrientes e ciclagem biológica, resulta na formação de
gradientes verticais e horizontais de nutrientes no solo (Fig. 1).
Como a matéria orgânica está mais concentrada na camada
superficial do solo, a disponibilidade de fósforo (P) é aumentada
nestes estratos do solo (Jobbagy e Jackson, 2001; Lynch e
Brown, 2001). Em contraste, em solos não inerentemente pobres
em enxofre (S), as concentrações do íon sulfato disponível para
as plantas (SO4 22) podem aumentar em perfis de solo mais
profundos, porque a lixiviação de sulfato predomina sobre o ciclo
nutrientes na mesma profundidade do solo também podem variar
significativamente em distâncias curtas (Jackson e Caldwell,
1993; Lark et al., 2004). Ao longo de um transecto linear ao longo de uma

Plant Physiology, outubro de 2014, vol. 166, pp. 509–517, www.plantphysiol.org 2014 Sociedade Americana de Biólogos de Plantas. Todos os direitos reservados. 509
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Giehl e von Wiren

Figura 1. Gradientes de nutrientes e formação de manchas de nutrientes nos solos. Muitos processos estão envolvidos na formação de
gradientes verticais nos solos, como absorção de nutrientes, lixiviação de nutrientes, ciclagem biológica e movimento da água. Uma maior
absorção de nutrientes dos estratos superficiais do solo diminui as concentrações de nutrientes nesta camada do solo. Além disso, as
concentrações de nutrientes móveis podem diminuir à medida que se movem para baixo e tornam-se propensas à lixiviação. A ciclagem
biológica de nutrientes atua de forma oposta à lixiviação, pois recupera os nutrientes dos perfis mais profundos do solo e os traz de volta à
superfície na forma de depósitos de serapilheira. Além disso, a maior deposição de matéria orgânica (MO) no solo superficial aumenta, por
exemplo, a disponibilidade de P e nitrogênio orgânico (Norg.) nessa camada do solo. Alguns nutrientes, como Ca e Mg, geralmente não
apresentam gradientes verticais fortes na maioria dos solos. Em menor escala, a intensa absorção de nutrientes imóveis (roxo) e móveis
(verde) pode resultar na formação de zonas de depleção para o nutriente imóvel na interface solo-raiz. Além disso, as deposições
localizadas de matéria orgânica associadas à intensa atividade microbiana podem resultar em maior disponibilidade do nutriente imóvel
ferro (Fe) em manchas relativamente localizadas nos solos. PO42 , Fosfato; SO422 , sulfato; K+ , ião potássio; Mn2+, , íon
ião sódio.
manganês; Na+

+
área agrícola, as concentrações de amônio (NH4 variaram ) complexos com Al3+, Fe3+ e Ca2+ (Tinker e Nye, 2000).
em duas ordens de magnitude, enquanto as de nitrato (NO3 Como resultado, os minerais adsorvidos e precipitados
2) variaram em duas ordens de magnitude quando as devem ser dessorvidos e transportados para a superfície da
posições de amostragem estavam localizadas a apenas 4 m raiz por difusão, que depende principalmente do seu
de distância uma da outra (Lark et al., 2004 No mesmo coeficiente de difusão e do gradiente de concentração entre
estudo, verificou-se também que o pH do solo apresentou o solo e a superfície da raiz. Assim, uma absorção elevada
uma variação considerável em distâncias lineares de um nutriente pouco móvel, como o fósforo, pode criar
comparativamente curtas, sugerindo que a disponibilidade zonas de depleção na rizosfera (Fig. 1). Nesse caso, as
desses nutrientes afetados pelo pH também pode variar consideravelmente.
plantas devem adotar estratégias de forrageamento, como o
A disponibilidade de nutrientes também pode ser altamente aumento da formação de pêlos radiculares, para alcançar
aumentada em porções de solo relativamente restritas. Uma novas fontes de fósforo localizadas fora dessa zona.
razão para a formação de manchas de nutrientes no solo
está relacionada à distribuição bastante desigual de matéria MECANISMOS MORFOLÓGICOS SUBJACENTES
orgânica (Van Noordwijk et al., 1993) e atividade microbiana RESPOSTAS DE RAIZ AOS NUTRIENTES E SEUS
variável (Nunan et al., 2002). Por exemplo, a concentração
IMPLICAÇÕES PARA A AQUISIÇÃO DE NUTRIENTES
de Fe2+ disponível para plantas pode aumentar
substancialmente dentro de microsítios contendo alta O arranjo tridimensional do sistema radicular de plantas
deposição de matéria orgânica e níveis reduzidos de oxigênio dicotiledôneas, estabelecido pelo comprimento e espessura
como resultado da intensa atividade microbiana (Fig. 1). da raiz primária (PR) e pela densidade, comprimento,
Outro fator que aumenta a heterogeneidade da disponibilidade espessura e ângulos das raízes laterais (LRs) de diferentes
de nutrientes nos solos é a mobilidade de nutrientes. O grau ordens, determina o solo volume que é explorado por uma
de interação de diferentes íons com as superfícies carregadas planta. Isso também vale para raízes de gramíneas, embora
de argilas e matéria orgânica determina sua mobilidade nos o sistema radicular inicial seja dominado por raízes seminais
solos. Alguns nutrientes, como o NO3 2, movem-se livremente de origem embrionária e posteriormente complementadas
no solo e atingem a superfície radicular por fluxo de massa, por raízes de coroa originárias da base do caule (Orman-
que é impulsionado pela concentração de nutrientes na Ligeza et al., 2013). Além disso, a formação de pêlos
+
solução do solo e pela taxa de transpiração das plantas. Em radiculares permite que as plantas explorem mais
contraste, nutrientes como K+ e NH4 são prontamente intensamente as porções do solo colonizadas pelas raízes.
adsorvidos aos minerais argilosos, enquanto outros, como o fosfato,Otendem a formar
alto grau de plasticidade dos sistemas radiculares permite que as altera
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ocorrem em resposta a estímulos ambientais. Tanto o estado
nutricional da planta quanto a disponibilidade externa de nutrientes
podem induzir mudanças na morfologia geral da raiz (Giehl et al.,
2014). As deficiências de nutrientes podem resultar em alterações
específicas de nutrientes do RSA, que foram recentemente
demonstradas por uma comparação sistemática das mudanças de
plasticidade do RSA em resposta a 12 deficiências de nutrientes
em Arabidopsis (Arabidopsis thaliana; Gruber et al., 2013). Essas
respostas refletem um controle sistêmico da RSA pelo estado
nutricional da planta, que foi manipulado pela diminuição do
fornecimento de nutrientes às plantas.
O mesmo estudo também mostrou que diferentes características
das raízes podem responder independentemente às deficiências
de nutrientes e exibir uma sensibilidade dose-dependente à
deficiência imposta. Em alguns casos, como para o nitrogênio, o
comprimento total da raiz aumenta sob deficiência leve de
nitrogênio, mas diminui sob deficiência severa de nitrogênio (Fig.
2A; Gruber et al., 2013). Tais alterações do RSA podem refletir diferentes estratégias
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Forragem de nutrientes de raiz
utilizado pelas plantas em resposta à quantidade de nutriente
disponível. Em contraste, as plantas expostas à maioria das
deficiências de outros nutrientes exibiram uma redução progressiva
do comprimento total da raiz à medida que as concentrações
fornecidas diminuíram (Gruber et al., 2013).
Além dos sinais sistêmicos que relatam o estado nutricional da
planta, as plantas também integram informações sobre as
disponibilidades locais de nutrientes nas decisões de RSA. A
disponibilidade local de nitrato e amônio parece ter efeitos
complementares no desenvolvimento do RL, pois o amônio
estimula a ramificação, enquanto o nitrato estimula o alongamento
do RL (Remans et al., 2006; Lima et al., 2010). Além disso, o
micronutriente ferro pode estimular a emergência e o alongamento
da RL quando disponível localmente para as plantas (Giehl et al.,
2012). Tais respostas às disponibilidades localizadas de nutrientes
revelam que as plantas desenvolveram mecanismos para monitorar
e forragear com eficiência manchas ricas em nutrientes nos solos.
Figura 2. Respostas RSA à disponibilidade de nitrogênio. )
+ou nitrato
A, O fornecimento excessivo de amônio (+
+NH4 (++NO3 2) leva a uma repressão sistêmica do
crescimento radicular, onde o alto amônio inibe
principalmente o alongamento PR e o alto nitrato reprime
principalmente o alongamento LR. Comparado com o
suprimento suficiente de nitrogênio, a deficiência leve de
nitrogênio ( 2N) aumenta os comprimentos de PR e LRs,
enquanto a deficiência severa de nitrogênio inibe o
alongamento de PR, bem como a emergência e alongamento
de LR. Essas respostas distintas de RSA provavelmente
refletem diferentes estratégias das plantas para lidar com a disponibilida
Figura baseada em Gruber et al. (2013). B, Exemplos de
vias de sinalização envolvidas na modulação de respostas
RSA ao fornecimento de nitrato para plantas deficientes
em nitrogênio (Vidal et al., 2010, 2013) e leve (Ma et al.,
2014) ou grave (Krouk et al., 2010; Araya et al., 2014)
deficiência de nitrogênio. As caudas estão no texto. Aux/
IAA, RESISTENTE A AUXINAS/ INDOLE-3-ÁCIDO
ACÉTICO INDUÇÍVEL; miR393, microRNA393.
511
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Giehl e von Wiren

Nas próximas seções, revisamos alguns dos
mecanismos conhecidos que regulam características morfológicas
discretas das raízes em resposta à disponibilidade de nutrientes.
Comprimento do PR
Papel do PR para Aquisição de Nutrientes
Em plantas dicotiledôneas, o PR forma o eixo principal
do sistema radicular, do qual emergem as RLs. Porque o
direção de crescimento de PRs é fortemente guiada pela gravidade,
O comprimento PR determina principalmente a profundidade de um
sistema radicular e, consequentemente, as camadas verticais do solo
alcançado pela planta. Na verdade, foi proposto que
absorção de nutrientes, como nitrato e sulfato, que
a mudança para perfis de solo mais profundos pode ser melhorada através
do melhoramento de culturas com sistemas radiculares mais íngremes e
profundos, compostos por um PR espesso e profundo com poucos e longos LRs
(Lynch, 2013).
Mecanismos Dependentes de Nutrientes que Regulam o Comprimento do PR
As deficiências de nutrientes podem alterar os PRs, afetando
diferentes processos de alongamento do PR, como a divisão celular
ou alongamento (Fig. 3A). Tem havido considerável
progresso na compreensão dos mecanismos moleculares e mentais
envolvidos na modulação do crescimento de PR
sob deficiências nutricionais. Muitas das alterações arquitetônicas
radiculares dependentes de nutrientes são provavelmente controladas
por hormônios, embora para a maioria dos nutrientes, a
mecanismo preciso ainda não é conhecido. No caso de
nitrogênio, foi demonstrado que o fornecimento de nitrato
a plantas deficientes em nitrogênio inibe o alongamento PR e
estimula o crescimento do LR regulando a atividade da auxina por um
mecanismo que envolve o receptor de auxina AUXIN
SINALIZAÇÃO F-BOX3 (AFB3; Vidal et al., 2010). Nitrato
o suprimento aumenta tanto o acúmulo de auxina nas pontas PR
e sensibilidade à auxina por regulação positiva transitória de AFB3
expressão. Como consequência, plantas fornecidas com 5 mM
nitrato exibiram PRs mais curtos do que aqueles cultivados em baixa
nitrogênio (Vidal et al., 2010). O pequeno RNA microRNA393,
que responde aos metabólitos produzidos pela redução e/ou
assimilação do nitrato, é responsável por
reajustando a expressão de AFB3 de volta aos níveis basais (Fig. 2B).
Uma das primeiras mudanças nos PRs de plantas deficientes em
fósforo é a ocorrência de divisão celular periclinal em células centrais
quiescentes, que é seguida por uma
redução do alongamento celular e uma redução progressiva
de divisão celular (Sánchez-Calderón et al., 2005). Não é
ainda está claro até que ponto e em qual etapa a auxina está
envolvida na inibição do alongamento PR por baixo fósforo (Nacry et
al., 2005; Jain et al., 2007; Miura et al.,
2011). No entanto, há evidências de que a modulação de
a atividade meristemática pela disponibilidade de fósforo é dependente
da auxina (Jain et al., 2007). De fato, a diminuição
A atividade mitótica na ponta PR está provavelmente associada a
uma perda de identidade do centro quiescente sob baixo fósforo
(Sánchez-Calderón et al., 2005; Ticconi et al., 2009).
O FOSFATO de adenosina trifosfatase do tipo P5
A RESPOSTA À DEFICIÊNCIA2 (PDR2) está envolvida na
regulação do crescimento de PR em resposta ao fósforo
fome, mantendo os níveis de proteína da raiz
gene de padronização SCARECROW (Ticconi et al., 2009).
Assim, PDR2 impede a diferenciação de células-tronco e
prisão meristemática. Uma oxidase multicobre codificada por
LOW PHOSPHATE ROOT1 funciona junto com

Figura 3. Efeito das disponibilidades de nutrientes nos processos de desenvolvimento radicular. A, Efeito de nutrientes na identidade de nicho de células-tronco (SCN),
atividade meristemática e alongamento celular. B, Regulação local e sistêmica da emergência de LR ou iniciação de LR por uma disponibilidade local
(+) ou a limitação (2) dos nutrientes indicados. C, Efeito de nutrientes no desenvolvimento rizodérmico em células pilosas (1) e não pilosas (2)
posições ou no alongamento do cabelo radicular (3) ou morfologia (4). As posições de cabelo e não-cabelo são representadas em rosa e verde, respectivamente. As
setas mais grossas indicam que a respectiva deficiência de nutrientes tem um efeito comparativamente mais forte no
mudança no desenvolvimento do cabelo radicular. D, Em resposta à deficiência de fósforo, a expressão de ETC1 é regulada positivamente para aumentar
densidade do cabelo (Savage et al., 2013). Além disso, essa deficiência de nutrientes também induz AL6, que, por sua vez, ativa os alvos a jusante indicados que
estimulam o alongamento do cabelo radicular (Chandrika et al., 2013). Os detalhes estão no texto. NPC4,
LIPASE4 NÃO ESPECÍFICA; SQD2, SULFOQUINOVOSILDIACILGLICEROL2; PS2, GENE2 INDUZIDO POR FOSFATOS.

512 Plant Physiol. Vol. 166, 2014

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PDR2 para ajustar a atividade do meristema apical da raiz às
concentrações externas de fósforo e ferro (Ticconi et al., 2009).
Diferentemente da deficiência de fósforo, a deficiência de boro
(B) inibe principalmente o alongamento celular (Miwa et al., 2013)
sem alterar significativamente a divisão celular no meristema
apical da raiz (Martín-Rejano et al., 2011).
O boro desempenha um papel na estabilidade da parede celular,
pois está envolvido na dimerização do polissacarídeo pectina
ramnogalacturonan II (O'Neill et al., 2001). A perda do
transportador de efluxo de boro BORON TRANSPORTER2
(BOR2) resulta em reticulação defeituosa de rhamnoga lacturonan
II e forte inibição do alongamento celular (Miwa et al., 2013). Este
transportador é preferencialmente expresso em células
epidérmicas dentro da zona de alongamento das raízes. Assim,
sob deficiência de boro, BOR2 pode ser responsável por exportar
boro das células para o apoplasto para manter a estabilidade da
parede celular. Como o cálcio é um componente importante das
pectinas nas paredes celulares (Hepler, 2005), o efeito mais
evidente da deficiência de cálcio nas PRs provavelmente também
está relacionado ao alongamento celular.
LR Densidade e Comprimento
Importância dos LRs para a Aquisição de Nutrientes
O crescimento de RLs do PR aumenta significativamente o
volume de solo explorado por um determinado sistema radicular.
Além de outras funções, como ancoragem, as RLs melhoram a
exploração horizontal do solo e contribuem de forma importante
para a capacidade de uma planta de competir com plantas
vizinhas ao explorar o mesmo nicho de solo (Fitter et al., 2002).
Diferentemente das PRs, as respostas gravitrópicas são
parcialmente suprimidas nas RLs, mecanismo que evita que as
RLs compitam com a raiz parental e outras RLs pelos mesmos
nichos de solo. LRs têm uma grande importância para o
forrageamento de nutrientes imóveis. O estudo de um mutante
de arroz defeituoso LR (Oryza sativa) indicou que LRs contribuem
significativamente para a aquisição de fósforo, manganês, zinco
e cobre, enquanto a contribuição foi menos significativa para os
nutrientes móveis nitrogênio e enxofre (Liu et al., 2013a). A
aptidão do mutante de auxina axr4, que tem um número reduzido
de LRs, foi significativamente comprometida ao competir com
plantas do tipo selvagem por fosfato imóvel, mas não por nitrato
móvel (Fitter et al., 2002). Além disso, quando o mutante arf7arf19
defeituoso de LR foi desafiado por restringir a disponibilidade de
ferro a uma mancha horizontal, desenvolveu sintomas de
deficiência de ferro nas folhas, enquanto os LRs do tipo selvagem
garantiram a aquisição de ferro e o desenvolvimento adequado
dos brotos (Giehl et al. , 2012). Da mesma forma, a incapacidade
dos mutantes defeituosos de NITRATE TRANSPORTER1.1
(NRT1.1) de aumentar a proliferação de LR em um patch de ágar
suplementado com nitrato diminuiu sua absorção cumulativa de
nitrato e resultou em um crescimento de brotos deficiente
(Remans et al., 2006). Essas observações enfatizam a importância
das RLs para a aquisição competitiva de nutrientes, especialmente
os imóveis, pela exploração espacial de manchas localizadas de
nutrientes.
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Forragem de nutrientes de raiz
Mecanismos Dependentes de Nutrientes que Regulam o Desenvolvimento de LR
LRs podem responder à extensão de uma deficiência de
nutrientes, como no caso de nitrogênio (Fig. 2A). Uma das etapas
de desenvolvimento controladas pelo nitrogênio é a emergência
do LR. Quando as plantas do tipo selvagem são cultivadas por
um período prolongado sob severa limitação de nitrogênio, menos
auxina se acumula em seus primórdios LR (Krouk et al., 2010).
Curiosamente, no mutante defeituoso de NRT1.1 chl1-1, os níveis
de auxina permanecem elevados nos primórdios LR,
independentemente da concentração externa de nitrogênio.
Foram levantadas evidências de que NRT1.1 também transporta
auxina ao lado de nitrato (Krouk et al., 2010). Assim, a regulação
para cima de NRT1.1 em pontas de LR por deficiência severa de
nitrogênio facilita o movimento de auxina em direção ao tiro,
mantendo assim baixos níveis de auxina em primórdios de LR e LRs jovens
O suprimento de nitrato suprime a expressão de NRT1.1 e,
consequentemente, os níveis de auxina são restaurados,
permitindo que o desenvolvimento de LR progrida. Recentemente,
um módulo regulador que consiste em peptídeos de sinalização
relacionados a CLAVATA3/ESR (CLE) e sua proteína receptora
CLAVATA1 (CLAV1) demonstrou regular o desenvolvimento de
LR sob deficiência persistente de nitrogênio (Araya et al., 2014).
As expressões de CLE1, CLE3, CLE4 e CLE7 foram induzidas
após crescimento prolongado em baixo nitrogênio, especialmente
nas células do periciclo radicular. A superexpressão de qualquer
um desses peptídeos CLE diminuiu a densidade de LR por inibir
especificamente a emergência de LR. Para funcionar, os
peptídeos de CLE se ligam à quinase semelhante ao receptor de
repetição rico em leucina CLV1 (Ogawa et al., 2008), que é
expressa em células companheiras de raízes (Araya et al., 2014).
No mutante clv1-4, a emergência de LR é aumentada,
independentemente dos níveis de nitrato fornecidos às plantas.
Assim, em plantas deficientes em nitrogênio, os peptídeos CLE
se movem do periciclo para as células companheiras do floema,
onde interagem com o CLV1 para inibir o crescimento e a
emergência de LRs (Fig. 2B; Araya et al., 2014).
Ambos os mecanismos dependentes de NRT1.1 e CLE-CLV1
provavelmente refletem uma estratégia de sobrevivência, porque
plantas que sofrem de deficiência severa de nitrogênio restringem
o investimento de recursos vegetais adicionais na expansão de
seu sistema radicular em um ambiente pobre em nitrogênio. No
entanto, dependendo da extensão da deficiência de nitrogênio,
as plantas também podem adotar uma estratégia de forrageamento
(Fig. 2A). Sob deficiência de nitrogênio relativamente leve, o
acúmulo de auxina foi aumentado nos primórdios do LR nos
estágios de desenvolvimento IV a VII (tardio), mas não nos
estágios I a III (início; Ma et al., 2014). A expressão do gene
relacionado à biossíntese de auxina TRYPTOPHAN
AMINOTRANSFERASE-RELATED2 (TAR2) foi fortemente
regulada por baixo nitrogênio no periciclo e na vasculatura da
raiz. O TAR2 está envolvido em uma das vias de biossíntese de
auxina dependente de triptofano, na qual o TAR2 converte o L-
triptofano em ácido indol-3-pirúvico (Stepanova et al., 2008). Com
a diminuição do acúmulo de auxina nos primórdios de LR nos
estágios IV a VII, os mutantes tar2 exibiram uma densidade
reduzida de LRs emergidos (Ma et al., 2014). Assim, TAR2 está
envolvido na promoção do surgimento de LR em resposta à
deficiência de nitrogênio leve (Fig. 2B).
513
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Giehl e von Wiren
Conforme descrito acima, tanto o fornecimento de nitrato
quanto o status de nitrogênio da planta controlam o crescimento
de PR e LR através do módulo microRNA393/AFB3 (Vidal et al.,
2010). Um estudo que combinou abordagens de genômica,
biologia de sistemas e genética molecular identificou o fator de
transcrição NAM/ATAF1,2/CUC2 (NAC) NAC4 como um alvo
downstream de AFB3 (Vidal et al., 2013). Curiosamente, os
mutantes nac4 exibiram densidade de LR reduzida em resposta
ao nitrato, enquanto o comprimento de PR permaneceu
semelhante às plantas de tipo selvagem (Vidal et al., 2013),
indicando que NAC4 regula especificamente a densidade de LR
a jusante de AFB3 (Fig. 2B).
A iniciação e emergência da LR são induzidas pela deficiência
de fósforo (Pérez-Torres et al., 2008). Esta resposta foi mostrada
como resultado principalmente de um aumento da sensibilidade
da raiz para auxina (López-Bucio et al., 2002) em um mecanismo
que envolve uma modulação de transcrição dependente de
fósforo do receptor de auxina TRANSPORT INHIBITOR
RESPONSE1 (TIR1; Pérez-Torres et al., 2008).
O aumento da sensibilidade à auxina dependente de TIR1 de
plantas com deficiência de fósforo induz a degradação de
repressores RESISTENTES A AUXINA/INDOLE-3-ÁCIDO
ACÉTICO e permite que ARFs, como ARF19, suprarregulam a
expressão de genes envolvidos na iniciação e emergência de LR.
A sinalização hormonal adicional também pode estar implicada
nessa resposta, porque foi demonstrado que a regulação positiva
de TIR1 dependente de fósforo é perdida no mutante de
sinalização de estrigolactona max2-1 (Mayzlish-Gati et al., 2012).
Pêlos de Raiz
Papel dos pêlos radiculares para a aquisição de nutrientes
A formação e o alongamento dos pêlos radiculares são
controlados por fatores genéticos e ambientais, incluindo a
disponibilidade de nutrientes. Os pêlos radiculares aumentam a
área da superfície radicular em uma extensão muito maior do
que os LRs, embora seu alcance longitudinal seja geralmente
limitado a menos de 10 mm da superfície radicular. Estudos com
mutantes radiculares sem pêlos em Arabidopsis indicaram que
os pêlos radiculares contribuem significativamente para a
aquisição de fósforo e oferecem às plantas uma vantagem
competitiva sob disponibilidade limitada de fósforo (Bates e
Lynch, 1996, 2001; Brown et al., 2012). A importância dos pêlos
radiculares na aquisição de nutrientes foi recentemente estudada
na linhagem transgênica NR23 de Arabidopsis com deficiência de pêlos inerte
Em comparação com o tipo selvagem, as plantas NR23 exibiram
diminuição da biomassa da parte aérea quando cultivadas sob a
maioria das deficiências de nutrientes testadas e acumularam
menos cálcio, potássio, fósforo, enxofre, boro, cobre e zinco na
parte aérea. Esses resultados reforçam ainda mais a importância
dos pêlos radiculares na adaptação das plantas à baixa
disponibilidade de nutrientes.
Mecanismos Dependentes de Nutrientes que Regulam o Cabelo da Raiz
Desenvolvimento
Os pêlos radiculares são induzidos em resposta a muitas
deficiências de nutrientes (Fig. 3C), como fósforo, potássio,
514
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magnésio, ferro e manganês (Bates e Lynch, 1996; Schmidt e
Schikora, 2001; Yang et al., 2008; Jung et al., 2009; Niu et al.,
2014). Embora para a maioria desses nutrientes, os mecanismos
subjacentes permaneçam ainda em grande parte elusivos, um
progresso significativo foi feito na compreensão de como a
formação de pêlos radiculares induzida por deficiência de fósforo
é regulada (Fig. 3D). A deficiência de fósforo estimula a
proliferação de pêlos radiculares aumentando a densidade e o
alongamento dos pêlos radiculares (Bates e Lynch, 1996; Schmidt
e Schikora, 2001). Uma maior densidade de pêlos radiculares
sob baixo fósforo resulta da inibição do alongamento das células
epidérmicas (Sánchez-Calderón et al., 2006) e da diferenciação
ectópica de células epidérmicas radiculares em tricoblastos
também em posições não pilosas (Müller e Schmidt, 2004).
Recentemente, foi demonstrado que a deficiência de fósforo
aumenta a expressão de ENHANCER OF TRY AND CPC1
(ETC1) nas raízes (Savage et al., 2013). Como a superexpressão
de ETC1 induziu a produção de pêlos radiculares (Kirik et al.,
2004), ETC1 parece ser um candidato para mediar a sinalização
entre a deficiência de fósforo e um número aumentado de células
epidérmicas que entram no destino das células tricoblastos (Fig.
3D).
Além de ETC1, o fator de transcrição BASIC HELIX-LOOP-
HELIX32 (BHLH32) parece estar envolvido na regulação da
formação de pêlos radiculares em resposta à limitação de fósforo.
As plantas bhlh32 também exibiram uma densidade de pêlos
radiculares constitutivamente aumentada quando cultivadas sob
fósforo suficiente, uma condição que reduziu a produção de pêlos
radiculares em plantas do tipo selvagem (Chen et al., 2007).
Curiosamente, BHLH32 interagiu in vitro com TRANSPARENT
TESTA GLABRA1 e GLABRA3, que estão envolvidos na
especificação do destino de células não pilosas versus células
ciliadas (Ishida et al., 2008).
O alongamento do cabelo radicular é modulado pela
disponibilidade de fósforo de maneira dose-dependente, porque
o fósforo altera a taxa e a duração do alongamento (Bates e
Lynch, 1996). Recentemente, as telas genéticas diretas isolaram
mutantes exibindo defeitos específicos de fósforo no alongamento
do cabelo radicular. O primeiro mutante, cabelo radicular
deficiente de Pi defeituoso1 (per1), mostrou inibir o alongamento
do cabelo radicular quando cultivado sob baixo fósforo (Li et al.,
2010). A abundância de PROTEASE14 ESPECÍFICA DE
UBIQUITINA foi diminuída em mutantes per1, provavelmente
devido à eficiência de tradução reduzida. A insensibilidade dos
pêlos radiculares per1 à deficiência de fósforo pode ser revertida
pelo fornecimento do fosfito análogo de fosfato metabolicamente
radiculares (Tanaka
(Li et al., 2010).etEste
al., 2014).
resultado sugeriu que a UBIQUITIN-
SPECIFIC PROTEASE14 está envolvida na sinalização do
fósforo. Um segundo por mutante, per2, também não conseguiu
alongar os pêlos radiculares quando cultivado com fósforo
limitado, mas ainda respondeu às deficiências de ferro e
manganês (Chandrika et al., 2013). Em per2, uma inserção de
DNA de transferência interrompe a expressão da proteína do
homeodomínio ALFIN-LIKE 6 (AL6). A análise do transcritoma de
per2 identificou alvos AL6 putativos, incluindo ETC1, LIPASE4
NÃO ESPECÍFICA, SULFOQUINOVOSILDIACILGLICEROL2 e
GENE2 INDUZIDO POR FOSFATO, que também são necessários
para o alongamento do cabelo radicular induzido por deficiência
de fósforo (Fig. 3D; Chandrika et al., 2013).
Plant Physiol. Vol. 166, 2014
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Acoplamento de Mecanismos Morfológicos e Fisiológicos para
Forrageamento de Nutrientes
Para aumentar efetivamente a absorção de nutrientes, assume-se
que as mudanças morfológicas em resposta aos nutrientes devem ser
acompanhadas pela ativação de respostas fisiológicas, como a
regulação positiva de genes envolvidos na mobilização de nutrientes
e absorção de nutrientes de alta afinidade. O exemplo mais dramático
de um acoplamento próximo de adaptações morfológicas e fisiológicas
à deficiência de nutrientes é a formação de raízes em cachos em
diversas espécies de plantas, incluindo o tremoço branco (Lupinus
albus). Essas estruturas especializadas, induzidas especialmente sob
baixa disponibilidade de fósforo, consistem em radículas muito densas
e curtas que normalmente se organizam em forma de escova de
garrafa e exibem abundantes pêlos radiculares (Lambers et al., 2006).
Raízes em cacho não só aumentam significativamente a área da
superfície da raiz, mas ao mesmo tempo, produzem e liberam grandes
quantidades de carboxilatos (Shane et al., 2004) que ajudam a
mobilizar o fósforo de poças pouco solúveis ). Uma análise de
sequenciamento de RNA de raízes de cachos revelou que genes
envolvidos em respostas metabólicas à carência de fósforo, como a
biossíntese de citrato, fenólicos e fosfatases ácidas, bem como
transportadores de captação de fosfato putativos são fortemente
regulados em raízes de cachos maduras em comparação com juvenis
(Wang et al., 2014). Assim, as plantas enraizadas em cachos minam
intensamente o volume do solo colonizado pela raiz, esgotando
rapidamente o fósforo dentro dessa porção do solo. Talvez, portanto,
as raízes dos cachos permaneçam metabolicamente ativas por apenas
1 a 3 dias (Neumann e Martinoia, 2002).
Embora a maioria dos estudos em plantas que não formam cachos
de raízes se concentre nas respostas fisiológicas e morfológicas
separadamente, também há evidências de um acoplamento eficiente
de tais respostas nessas plantas. As quantidades de proteína de seis
genes TRANSPORTADOR DE FOSFATO expressos em raízes
(PHT1;1-PHT1;6) na linha transgênica sem pêlos de raiz NR23 foram
cerca de metade daquela detectada em raízes de tipo selvagem
(Tanaka et al., 2014) .
Plantas NR23 deficientes em fósforo também apresentaram redução
na secreção de fosfatases ácidas, malato e citrato, indicando que
essas respostas fisiológicas estão associadas aos pelos radiculares
induzidos pela deficiência de fósforo.
formação. A associação entre a formação de pêlos radiculares e a
regulação para cima específica do tipo celular de genes envolvidos na
aquisição de ferro foi estudada em pepino (Cucumis sativus) pela
captura de células ciliadas radiculares induzidas por deficiência de
ferro e células epidérmicas não pilosas por ablação a laser (Santi e
Schmidt, 2008). Verificou-se que o aumento da formação de pêlos
radiculares em plantas com deficiência de ferro estava associado a
uma regulação positiva marcada da OXIDASE DE REDUÇÃO
FÉRRICA1 do pepino (CsFRO1), do TRANSPORTADOR REGULADO
DE FERRO do pepino1 (CsIRT1) e do H+ -ATPASE1 do pepino
(CsHA1). É digno de nota que a extensão da acidificação da rizosfera
se correlacionou mais fortemente com a formação de pêlos radiculares
do que a atividade da ferro-quelato redutase férrica (Santi e Schmidt,
2008).
Recentemente, os níveis de expressão gênica e proteica foram
avaliados em células ciliadas radiculares obtidas por triagem de protoplastos (Giehl et al., 2014).
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Forragem de nutrientes de raiz
expressando GFP sob o controle de EXPANSIN7, um gene com
expressão restrita a tricoblastos (Lan et al., 2013). Entre os genes
expressos mais fortemente em células positivas para EXPANSIN7-
GFP estavam transportadores para nitrato (NRT1.1, NRT2.1 e NRT6.2),
fosfato (PHT1;1), sulfato (SULFATE TRANSPORTER1;1) e o H2
-ATPASE7 (AHA7). Como este estudo não foi realizado em condições
nutricionais que induzam a formação de pêlos radiculares, é provável
que transportadores adicionais de nutrientes possam estar associados
aos pêlos radiculares formados em resposta à limitação de nutrientes.
Além dos pelos radiculares, outras respostas morfológicas radiculares
também podem ser acompanhadas por adaptações fisiológicas. Como
um exemplo, não apenas o alongamento de LRs crescendo em um
patch contendo ferro foi estimulado, mas também a expressão do
transportador de Fe2+ IRT1 foi mais significativamente regulada
nesses LRs (Giehl et al., 2012).
OBSERVAÇÕES FINAIS
Evidências experimentais atuais indicam que os pelos radiculares
são formados mais extensivamente sob deficiências daqueles
nutrientes que são transportados para a superfície radicular por
difusão. No entanto, no caso de PRs e LRs, a mobilidade e o tipo de
via de transporte realizada nos solos por um determinado nutriente,
em sua maioria, não estão relacionados a alterações desses
componentes do RSA. Na medida em que as diferenças no estágio de
desenvolvimento de PRs e LRs permitem uma comparação, eles ainda
mostram uma sensibilidade diferencial em sua resposta de crescimento
à disponibilidade de nutrientes.
Por exemplo, o alongamento PR é fortemente inibido pela deficiência
sistêmica de cálcio, enquanto o alongamento LR é levemente induzido
(Gruber et al., 2013). Da mesma forma, concentrações que estimulam
+
tamanhoado formação de LR
meristema da com NH4 suprimem
raiz parental (Lima etconcomitantemente
al., 2010; Liu et al.,o
2013b). Como sugerido pelo efeito específico da deficiência de
nitrogênio leve e prolongada no alongamento do LR regulado por
TAR2 ou regulado por CLE-CLV1 (Araya et al., 2014; Ma et al., 2014),
uma resposta morfológica dependente da dose ou pronunciada em
LRs pode depender não apenas do tamanho de um sinal, mas também
do padrão de expressão específico do tipo de célula de receptores
que traduzem esses sinais sistêmicos em alterações mentais de
desenvolvimento. É digno de nota que existe uma variação genética
natural significativa para a resposta do RSA aos nutrientes que deve
ser explorada em estudos futuros (para revisão, ver Ristova e Busch,
2014).
O impacto diferencial de sinais dependentes de nutrientes sistêmicos
ou localizados na RSA indica claramente que a maioria dos nutrientes
interfere no programa de desenvolvimento radicular em diferentes
pontos de verificação. Embora atualmente ainda tenhamos um quadro
bastante disperso dessas vias, parece que a auxina desempenha um
papel central, enquanto as alterações induzidas por nutrientes em
outros hormônios podem conferir alterações de desenvolvimento mais
específicas na RSA.
Tais efeitos combinatórios também podem contribuir para a alta
divergência de alterações dependentes de nutrientes na regulação
transcricional de genes relacionados ao desenvolvimento de raízes
515
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Giehl e von Wiren

A descoberta desses pontos de verificação no futuro também
pode trazer oportunidades interessantes nas práticas de manejo
de fertilizantes na produção de plantas. Uma exploração direcionada
de mudanças dependentes de nutrientes nas características de
RSA pode pavimentar o caminho para guiar as raízes para as
zonas do solo onde os recursos limitantes estão localizados. Além
disso, descobrir alterações de RSA dependentes de nutrientes
também pode fornecer a oportunidade para abordagens
convencionais ou de melhoramento molecular para desacoplar
respostas RSA definidas de sinais nutricionais. Por exemplo,
desacoplar o alongamento LR dependente de TAR2 da supressão
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