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Indicadores Ecológicos 125 (2021) 107446

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Indicadores Ecológicos

página inicial da revista: www.elsevier.com/locate/ecolind

O ferro atua como um fator importante na promoção de florações de cianobactérias

diazotróficas durante todo o ano em reservatórios eutróficos nos trópicos
b
Li-Juan Xiao uma

, La-Mei Lei a,*, Liang Peng , Qiu Qi Lin uma uma

, Luigi Naselli-Flores
uma

Departamento de Ecologia e Instituto de Hidrobiologia, Universidade de Jinan, Guangzhou 510632, China

b
Universidade de Palermo, Departamento de Ciências e Tecnologias Biológicas, Químicas e Farmacêuticas (STEBICEF), Via Archirafi, 28, 90123 Palermo, Itália

INFORMAÇÕES DO ARTIGO ABSTRATO

Palavras-chave: Nossa hipótese é que a disponibilidade de ferro desempenha um papel importante na condução da estrutura e dinâmica do
Florescimento de cianobactérias durante todo o ano fitoplâncton no reservatório tropical. Esse papel tem sido frequentemente negligenciado no monitoramento de rotina da qualidade
reservatórios tropicais da água, uma vez que o foco principal tem sido direcionado aos macronutrientes, como fósforo e nitrogênio. Para elucidar a
Regime térmico
potencial regulação exercida pela disponibilidade de ferro no fitoplâncton, uma investigação limnológica foi realizada em dois
Ferro
reservatórios eutróficos vizinhos na China tropical. As variáveis físicas e químicas tradicionais foram medidas junto com as
Dinâmica do fitoplâncton
concentrações de ferro total e dissolvido para explorar como elas poderiam influenciar a estrutura do fitoplâncton. As análises
estatísticas mostraram que o ferro dissolvido (DFe), bem como o nitrogênio dissolvido (DIN) e o fósforo reativo solúvel (SRP)
explicaram significativamente a variação das assembléias fitoplanctônicas em ambos os reservatórios. Também pudemos
descobrir que as florações de cianobactérias diazotróficas geralmente se desenvolveram quando as concentrações de DFe estavam acima de 0
Além disso, a disponibilidade de DFe nas colunas de água foi modulada pelos efeitos exercidos pelos padrões de estratificação/
circulação nas condições redox e nos valores de pH. As condições anaeróbicas favoreceram a liberação de ferro e fósforo dos
sedimentos, e provavelmente favoreceram uma maior assimilação de nitrogênio e uma diminuição de DIN no epilímnio. Nossos
resultados destacaram que o ferro funciona como um fator importante na promoção de cianobactérias diazotróficas e na condução
da sucessão sazonal do fitoplâncton em reservatórios eutróficos tropicais, não apenas com efeito direto no crescimento do
fitoplâncton, mas também com efeito indireto, modificando a disponibilidade de nitrogênio e fósforo.

1. Introdução florações de cianobactérias e da alternância entre cianobactérias e fitoplâncton eucariótico.

A eutrofização e a proliferação de cianobactérias estão afetando os serviços
ecossistêmicos de água doce em todo o mundo, por exemplo, aumentando
significativamente os custos de tratamento de água para abastecimento potável,
promovendo o declínio da pesca e da aquicultura e prejudicando o uso recreativo de
água doce (Paerl, 2018; Le Moal et al., 2019) . Em latitudes tropicais, as florações de
cianobactérias são mais frequentes e duradouras quando comparadas àquelas que
ocorrem em latitudes mais altas, uma vez que a ausência de flutuações sazonais na
disponibilidade de luz e na temperatura da água pode permitir a persistência de tais
eventos durante todo o ano em ambientes eutróficos (Giani et al ., 2020). No entanto, os
fatores que regulam a biomassa de cianobactérias e a composição da comunidade
durante as florações persistentes são menos compreendidos em águas tropicais, porque
a maioria das informações disponíveis é de regiões temperadas. Para entender melhor o
papel exercido pelo ferro na dinâmica das cianobactérias, Molot et al. (2014) propuseram
um modelo conceitual que integra a disponibilidade de macronutrientes (N e P), mistura
e regime de luz, condições redox e a dinâmica de íons ferrosos e férricos como condutores
de
O ferro é um nutriente essencial para o crescimento do fitoplâncton, uma vez que
está envolvido em vários processos fisiológicos básicos das células fotossintéticas (por
exemplo, fotossíntese oxigenada e respiração, síntese de proteínas e ácidos nucléicos,
fixação de nitrogênio) e tem um papel em reações enzimáticas e transporte de elétrons
(Borowitzka et al., 2016). Diferenças nos complexos fotossintéticos e na assimilação de
nitrogênio são consideradas razões importantes para as diferentes demandas de ferro
entre as espécies: por exemplo, as cianobactérias diazotróficas têm necessidades de
ferro maiores do que as algas eucarióticas devido à sua maior proporção PS I:PS II e
fixação de N2 (Borowitzka et al., 2016). Apesar de sua importância biológica e abundância
na superfície da Terra, o ferro é relativamente indisponível para a biota aquática (Emerson,
2016). Em particular, nos valores de pH e no ambiente oxidante comumente encontrado
no compartimento marinho, o ferro existe no estado de valência +3 que reage com a
água para formar um oxihidróxido de ferro extremamente insolúvel (Earhart e Lei, 2015).
Como consequência, o ferro é considerado um dos mais importantes limitantes

* Autor correspondente.
Endereço de e-mail: tleilam@jnu.edu.cn (L.-M. Lei).

https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2021.107446 Recebido
em 30 de outubro de 2020; Recebido no formulário revisado em 23 de dezembro de 2020; Aceito em 20 de janeiro
de 2021 Disponível online em 10 de fevereiro de 2021 1470-160X/© 2021 Os autores.
Publicado por Elsevier Ltd. Este é um artigo de acesso aberto sob a licença CC BY-NC-ND
(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).
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L.-J. Xiao et ai.
fatores para o crescimento do fitoplâncton em oceanos abertos (Martin & Gordon, 1988;
Martin et al., 1990), especialmente nas chamadas regiões oceânicas de alto teor de
nutrientes e baixo teor de clorofila (HNLC) (Hop et al., 2019). Em regiões tropicais,
cianobactérias diazotróficas (por exemplo , Raphidiopsis spp. e Dolicho spermum spp.)
freqüentemente dominam e formam florações em lagos e reservatórios (Padis' ak, 1997;
Huszar et al., 2000; Barbosa & Padis' ak, 2002; Ndebele - Murisa et al., 2010). No
entanto, o efeito da disponibilidade de ferro como condutor da sucessão do fitoplâncton
em águas doces tropicais raramente foi investigado.
O solo vermelho rico em ferro é abundante nas zonas tropicais e fornece uma rica
fonte de ferro para os ecossistemas de água doce (Buol et al., 2011; Tang et al., 2019).
No entanto, a disponibilidade de ferro depende fortemente de condições redox, e sua
liberação dos sedimentos é influenciada por vários fatores hidrodinâmicos, físicos e
químicos (Molot et al., 2014; Lis et al., 2015; Tang et al., 2019) . Lagos e reservatórios
profundos são geralmente monomíticos quentes nos trópicos e são caracterizados por
um longo período de estratificação seguido por algumas semanas de mistura completa
(Lewis, 2000). Durante o período de estratificação, devido à atividade fotossintética do
fitoplâncton, geralmente ocorrem altos valores redox e condições alcalinas na camada
eufótica que podem causar deficiência de ferro solúvel; simultaneamente, hipolimia
anóxica, caracterizada por valores redox negativos e valores de pH inferiores a 7, pode
se desenvolver em condições eutróficas; nesses ambientes, o Fe3+ insolúvel é reduzido
a Fe2+ solúvel e mobilizado dos sedimentos (Millero et al., 1995; Lewis, 2000; Liu &
Millero, 2002). As massas de água tropicais e subtropicais podem estar sujeitas à
atelomixia, ou seja, o efeito do ganho de calor superficial na ausência de mistura vertical.
Este padrão térmico provoca um aumento diário na estabilidade da estratificação com a
formação de uma termoclina diária nos primeiros centímetros de profundidade (Barbosa
& Padis´ ak, 2002), e promove um enriquecimento de ferro das camadas superiores de
água pela inflação de Fe2+- rica água das camadas anóxicas mais profundas (Naselli-
Flores, 2003).
O regime térmico específico do corpo d'água tropical pode contribuir para a grande
variabilidade das concentrações de ferro nas camadas eufóticas superiores e exercer
forte influência na dinâmica do fitoplâncton nessas camadas.
ambientes.
As cianobactérias diazotróficas são comumente dominantes em reservatórios
tropicais chineses (Lei et al., 2014; Lin et al., 2020), embora o nitrogênio e o fósforo
tenham sido reconhecidos como os principais fatores desse padrão de sucessão, o
papel da disponibilidade de ferro como um condutor da sazonalidade do fitoplâncton
dinâmica permanece uma questão em aberto. Para testar a hipótese de que a
disponibilidade de ferro pode regular a sucessão sazonal do fitoplâncton em reservatórios
tropicais e eventualmente promover a dominância de cianobactérias diazotróficas, o
modelo ambiental e a estrutura das assembleias de fitoplâncton foram investigados em
dois reservatórios tropicais moderadamente profundos (profundidade máxima <15 m ),
que apresentaram tendências semelhantes em suas variáveis físicas e químicas, mas
diferentes dinâmicas do fitoplâncton. Análises estatísticas multivariadas foram usadas
para detectar as relações existentes entre a estrutura física (regime de mistura) e
química (condições redox) da coluna d'água, a dinâmica do fósforo e nitrogênio e a
disponibilidade efetiva de ferro como um driver da sucessão sazonal e estrutura do
fitoplâncton montagens.
2. Materiais e métodos
2.1. Local de estudo e clima local
Uma investigação limnológica foi realizada em dois reservatórios eutróficos
localizados no sul tropical da China: o reservatório Zhenhai (22ÿ57ÿ N, 112ÿ57ÿ E) e o
reservatório Dashahe (22ÿ52ÿ N, 112ÿ43ÿ E). A distância entre os reservatórios é de
cerca de 10 km, ambos estão sujeitos a um clima tropical de monções e apresentam um
regime de mistura monomítica quente. O volume de armazenamento normal é de cerca
de 1,6 × 108 m3 de Dashahe e 1,2 × 108 m3 de Zhenhai, e a profundidade máxima é
de 14 m em Dashahe e 12 m em Zhenhai. Este último mostra uma forma mais dendrítica
em comparação com Dashahe e também uma profundidade média menor.
A estação de amostragem em cada reservatório foi localizada na região lacustre
2
Indicadores Ecológicos 125 (2021) 107446
zona próxima à barragem e próxima à parte mais profunda dos corpos d'água (Fig. 1).
2.2. Amostragem e variáveis ambientais
As amostras foram coletadas em intervalos mensais de janeiro de 2017 a dezembro
de 2018. A temperatura da água (T), o oxigênio dissolvido (DO) e os valores de pH
foram medidos com um multiprobe Yellow Spring Instrument (YSI 6600) em intervalos
de 1 m da superfície ao fundo . A transparência da água foi medida com um disco de
Secchi (SD). A disponibilidade de luz na coluna de água foi estimada pelo cálculo da
razão entre a profundidade eufótica e a profundidade de mistura (Zeu/Zmix). Zeu foi
calculado como 2,7 × SD, enquanto Zmix foi considerado como a profundidade da
termoclina. A profundidade da termoclina foi estimada como a primeira camada de água
com queda de temperatura superior a 1 ÿC em intervalo de 1 m. A estabilidade relativa
da coluna de água (RWCS) foi calculada de acordo com Padis´ak et al. (2003) de acordo
com a fórmula:
RWCS = (Db ÿ Ds)/ (D4 ÿ D5)
onde Ds é a densidade da água na superfície Db é a densidade da água no fundo, D4
e D5 são a densidade da água a 4 ÿC e 5 ÿC.
Amostras para concentração de nitrogênio, fósforo, clorofila-a e ferro foram
coletadas em três profundidades (0,5 m, 5 m, 10 m). Fósforo reativo solúvel (SRP),
nitrato (NO3-N), amônio (NH4-N), nitrogênio total (TN) e fósforo (TP) foram medidos de
acordo com os padrões estabelecidos pela Agência de Proteção Ambiental dos EUA
(APHA, 1989) . O nitrogênio dissolvido (DIN) foi considerado como a soma de nitrato e
amônio. A clorofila-a (Chla) foi extraída com acetona e medida espectrofotometricamente
após a filtragem de 500 ml de água do lago através de um filtro de acetato de tamanho
de poro de 0,45 ÿm (Lorenzen, 1967; Lin et al., 2005). As amostras de ferro total (TFe)
e dissolvido (DFe) foram coletadas com frascos de vidro especiais tratados com técnicas
de limpeza de metais residuais. As amostras para DFe foram filtradas in situ. As
concentrações de ferro foram medidas com ICP-AES (OPTIMA, 2000DV). Todas as
medições foram concluídas dentro de 24 horas após a amostragem.
2.3. Identificação e contagem do fitoplâncton
Amostras de fitoplâncton foram coletadas subsuperficialmente (0,5 m) e preservadas
in situ com 1% de Lugol. A análise do fitoplâncton foi realizada em microscópio invertido
(aumento de 400) e os táxons foram identificados de acordo com a literatura taxonômica
mais atualizada.
A enumeração foi realizada de acordo com Utermohl ¨ (1958) usando câmaras de
sedimentação de 10 ml. Pelo menos 400 unidades de sedimentação foram contadas e
o tamanho de cada célula de alga contada foi medido. A biomassa foi calculada usando
o método do biovolume (Hillebrand et al., 1999), assumindo uma gravidade específica
3
. A abundância
de 1 mg mmÿ porcentagem da biomassa total derelativa
acordodas espécies foi calculada como
com:
Abundância relativa (%) = (Biomassa de espécies/biomassa total de fitoplâncton)*100
2.4. Análise estatística
A dinâmica sazonal das variáveis físicas e químicas (valores de T, OD, pH) ao longo
de perfis verticais foram mostradas com desenho de isolinhas usando o software Surfer
8.0. A krigagem foi utilizada como método de gridagem.
Doze variáveis ambientais (T, valores de pH, TN, DIN, TP, SRP, TFe e concentrações
de DFe a 0,5 m de profundidade, Zmix, RWCS, SD, Zeu/Zmix) foram utilizadas na matriz
de dados ambientais. A matriz ambiental foi padronizada (z-scores) antes das análises.
Para descrever a estrutura das assembleias, o fitoplâncton foi agrupado nos seguintes
grupos: cianobactérias diazotróficas, cianobactérias não diazotróficas, diatomáceas,
clorofitas, desmídias e outros. Valores de biomassa desses grupos foram usados em
matrizes de fitoplâncton, e a transformação de Hellinger foi usada antes das análises
estatísticas (Borcard et al., 2011).
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L.-J. Xiao et ai. Indicadores Ecológicos 125 (2021) 107446

Fig. 1. Localização dos reservatórios estudados e dos pontos de amostragem. DS indica a estação de amostragem no reservatório de Dashahe e ZH em Zhenhai.

A análise de escala multidimensional não métrica (NMDS) foi usada para identificar a
separação de preferências ambientais entre os gêneros selecionados. A análise de
redundância (RDA) foi utilizada para identificar as relações entre a matriz fitoplanctônica
e a matriz contendo as variáveis ambientais mais significativas. Essas variáveis foram
identificadas usando uma seleção direta com 10.000 permutações. Ao mesmo tempo,
a significância de cada variável foi testada com efeito marginal. Na análise de
redundância, os conjuntos de dados foram definidos por duas escalas: um conjunto de
dados para cada reservatório foi usado para identificar os principais fatores para a
dinâmica sazonal do fitoplâncton, e um conjunto de dados combinado incluindo ambos
os reservatórios foi usado para identificar os principais fatores que contribuíram para
as diferenças na estrutura de sua assembléia de fitoplâncton. O ajuste de regressão
local (Loess) e o Modelo Linear (LM) foram usados para detectar o
relações de regressão entre as variáveis ambientais significativas e a variação da
biomassa e da abundância relativa do fitoplâncton. Todos os cálculos foram realizados
na plataforma R versão 3.0.0 (Borcard et al., 2011; R Core Team, 2014).
3. Resultados
3.1. Condições físicas
A temperatura da água variou entre 13 ÿC e 32 ÿC com valor médio anual de 24
ÿC em ambos os reservatórios. Em Zhenhai, os altos valores de temperatura da água
na primavera e no verão promoveram a estratificação da coluna d'água com o
estabelecimento de uma termoclina que

Fig. 2. Isopletas da temperatura da água na coluna d'água (a) e estabilidade relativa da coluna d'água (RWCS, gráfico de barras) e dinâmica do disco de Secchi (SD, gráfico linear) (b) nos
reservatórios estudados. (ZH: reservatório de Zhenhai; DS: reservatório de Dashahe).

3
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L.-J. Xiao et ai.
subiu progressivamente de uma profundidade de cerca de 6 m em abril para cerca de
3 m em julho de 2017 e junho de 2018; além disso, uma termoclina localizada a cerca
de 1 m de profundidade foi registrada em outubro de 2017 (Fig. 2a). Este reservatório
também foi caracterizado por altos valores de RWCS (318 ± 112) que denotam uma
estratificação estival bem desenvolvida com um gradiente de temperatura bastante
acentuado entre a superfície e o fundo (Fig. 2b). Além disso, de acordo com as
tendências do RWCS, o reservatório apresentou uma transição da estratificação para
a circulação mais abrupta em 2017 do que em 2018. Thermocline começou a se
desenvolver em abril também em Dashahe. No entanto, foi localizado a cerca de 7 m
de profundidade até junho e subiu progressivamente atingindo a profundidade de 2 m
em agosto de 2017. Em 2018, a termoclina oscilou entre 1 e 2 m de maio a agosto de
2018. Em ambos os anos investigados, este reservatório começou a circular antes de
Zhenhai e apresentou valores de RWCS mais baixos (222 ± 130). Ambos os
reservatórios foram caracterizados por uma zona eufótica rasa (<3 m) na maior parte
do período de estudo, especialmente durante a estratificação; O SD apresentou um
valor médio de 0,7 ± 0,2 m em Zhenhai e de 1,0 ± 0,3 m em Dashahe, durante o
período de abril a outubro.
3.2. Condições químicas e dinâmica do Fe
Ambos os reservatórios apresentaram águas subsuperficiais alcalinas (pH > 7,5) e
bem oxigenadas (OD > 8 mg/L), mas valores de pH e OD rapidamente
Fig. 3. (a) Perfis verticais de valores de pH e concentrações de oxigênio dissolvido e (b) concentrações de DFe a 0,5 m, 5 m e 10 m registradas no período de estudo.
4
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tendeu a diminuir abaixo dos 3 m de profundidade, apresentando um gradiente
acentuado ao longo da coluna de água, especialmente próximo da termoclina (Fig. 3a).
Com relação ao hipolímnio, ambos os reservatórios apresentaram condições anaeróbias
e neutras ou ácidas ao redor e/ou imediatamente abaixo da termoclina, sendo estas
mais pronunciadas no reservatório de Zhenhai.
De acordo com o regime redox dos reservatórios, o ferro dissolvido (DFe)
apresentou um pronunciado gradiente espacial ao longo da coluna d'água. A
concentração de DFe nas camadas superiores (0,5 m) variou de abaixo de 0,001 mg/L
a 0,1 mg/L com pico no final do verão em ambos os reservatórios.
Outro pico (ÿ 0,06 mg/L) ocorreu em Zhenhai na circulação, mas não em Dashahe (Fig.
3b). Os valores subsuperficiais correlacionaram-se significativamente (R2 > 0,56, p <
0,001) com as concentrações de DFe na camada intermediária (5 m). O DFe na
camada intermediária (5 m) foi influenciado não apenas pelo pH e OD, mas também
pelas concentrações de DFe nas zonas hipolimnéticas. Uma correlação negativa
significativa (R2 = 0,53, p < 0,01) foi encontrada entre DFe a 5 m e pH. Durante o
período de estratificação, as concentrações de DFe na hipolímnia anóxica (10 m) foram
superiores a 4 mg/L em ambos os reservatórios.
Por outro lado, valores muito baixos foram detectados nas camadas mais profundas
da circulação.
3.3. A dinâmica do fitoplâncton
A biomassa do fitoplâncton teve tendências semelhantes (com um máximo durante
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estratificação e um mínimo na circulação) nos reservatórios estudados e seu
valor médio foi de 7,2 ± 6,6 mg/L em Zhenhai, e 4,0 ± 3,8 mg/L em Dashahe.
Cianobactérias diazotróficas, incluindo Dolichospermum spp. e Raphidiopsis
raciborskii, representaram o grupo de fitoplâncton mais importante no
reservatório de Zhenhai, com uma abundância relativa constantemente
superior a 75% da biomassa total, exceto na circulação em 2017 (Fig. 4a).
Em Dashahe, este grupo também foi dominante durante o período de
estratificação, enquanto diatomáceas, clorofitas e desmídias dominaram
durante a circulação. A alternância de cianobactérias diazotróficas e
fitoplâncton eucariótico marcou fortemente o padrão sazonal observado na
dinâmica do fitoplâncton do reservatório de Dashahe.
No total, 91 gêneros de fitoplâncton foram identificados nos dois reservatórios; DIN e Chla. Uma maior concentração de Chla por unidade de fósforo
no entanto, apenas 11 apresentaram abundâncias relativas médias anuais
superiores a 1%. Eram Raphidiopsis, Dolichospermun, Microcystis, Limno
thrix, Cyclotella, Aulacoseira, Fragilaria, Chlorella, Scenedesmus, Closterium,
Staurastrum. Esses gêneros foram bem separados na parcela NMDS, como
resultado de suas diferentes exigências ecológicas no gradiente ambiental
(Fig. 4b). A maioria deles ocorreu em Dashahe em circulação com abundância
relativa >10%. Por outro lado, eles eram raros em Zhenhai, onde Raphidiopsis
foi fortemente dominante durante a maior parte do período de investigação.
3.4. Relações entre ferro, nitrogênio e fósforo
Os dois reservatórios estudados apresentaram valores de concentração
semelhantes quanto ao nitrogênio e fósforo. Em particular, nas águas
superficiais, o nitrogênio total (TN) e o fósforo total (TP) foram de 1,1 ± 0,15 DIN e se correlacionam negativamente com o DFe. No Modelo Linear (LM),
mg/L e 0,025 ± 0,005 mg/L em Zhenhai e 0,97 ± 0,28 mg/L e 0,028 ± 0,006
mg/L em Dashahe. Em ambos os reservatórios, o nitrogênio dissolvido (DIN)
esteve acima de 0,3 mg/L e o fósforo solúvel (SRP) abaixo de 0,01 mg/L na
maioria das amostras (Fig. 5). As concentrações de TN mostraram valores
bastante constantes, especialmente em Zhenhai, sem relações claras com
TFe. Por outro lado, um ligeiro aumento nas concentrações de TP foi
registrado com o aumento das concentrações de TFe (Fig. 5a). Uma
correlação positiva entre as concentrações de DFe e SRP e uma correlação negativa entre DFe e DIN
concentrações foram detectadas em ambos os reservatórios. Uma linha de
regressão significativa (Radj > 0,11, p < 0,05) foi encontrada entre as
concentrações de DFe e as concentrações de DIN e SRP no reservatório de
Zhenhai (Fig. 5b).
3.5. A importância do ferro para a assembléia do fitoplâncton
O Modelo Linear (LM) mostrou relações positivas e significativas (p <
0,01, Radj = 0,2) entre as concentrações de DFe e Chla, e relações
significativas e negativas (p < 0,01, Radj = 0,42) entre as concentrações de
potencialmente disponível (Chla/TP) foi detectada nas amostras com maior
concentração de DFe (Fig. 6).
Na análise de redundância (RDA) realizada com o conjunto de dados de
cada reservatório, a importância de DFe foi ignorada na seleção direta devido
à colinearidade detectada entre DFe e RWCS e outras variáveis, embora
DFe fosse uma variável significativa (p < 0,01) em explicar a variância das
assembléias de fitoplâncton. Na matriz que combina os conjuntos de dados
dos dois reservatórios, o DFe foi a variável mais importante explicando a
diferença das assembleias de fitoplâncton entre os dois reservatórios, e
sozinho explicou mais de 20% da variação na assembleia de fitoplâncton
(Tabela 1).
No tri-plot do RDA, as cianobactérias diazotróficas (c1) foram separadas
de outros grupos e correlacionadas positivamente com DFe (r > 0,63, p <
0,01, n = 48, Spearman) e negativamente com DIN (r > 0,68, p < 0,01, n =
48, Spearman). Já os demais grupos (c2 a c6) dependem positivamente do
todas as nove variáveis (TN, TP, TFe, DIN, SRP, DFe, pH, T e Zeu/Zm)
poderiam explicar 48% da variação na abundância relativa de cianobactérias
diazotróficas e concentração de DFe foi o mais importante (Tabela 1). Uma
relação de regressão linear positivamente significativa (R2 adj = 0,28, p <
0,01) foi de
encontrada entre as
cianobactérias concentrações
diazotróficas. de DFe
O ajuste de eregressão
a abundância
local relativa
(Loess)
revelou que a abundância relativa desses gêneros foi superior a 50% quando
as concentrações de DFe foram superiores a 0,025 mg/

Fig. 4. (a) A estrutura das assembleias de fitoplâncton nos reservatórios estudados (Diato: Diatomáceas; Diaz: Cianobactérias diazotróficas; NoDiaz: Cianobactérias
não diazotróficas; Cloro: Clorófitas; Biomassa: biomassa permanente de fitoplâncton, linha tracejada) e (b ) os resultados da análise Nonmetric Multidimensional
Scaling (NMDS) efectuada aos 11 géneros mais importantes registados nas albufeiras estudadas (G1: Raphidiopsis, G2: Microcystis, G3: Dolichospermum, G4:
Limnothrix, G5: Cyclotella, G6: Aulacoseira, G7 : Fragilaria, G8: Chlorella, G9: Scenedesmus, G10: Closterium, G11: Staurastrum; D1 a D24 são as amostras de
Dashahe e Z1 a Z24 são as amostras de Zhenhai).

5
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L.-J. Xiao et ai.
Fig. 5. Resposta das concentrações de TN e TP ao aumento das concentrações de TFe (a) e resposta das concentrações de DIN e SRP ao aumento das concentrações de
DFe (b) (o ponto sólido azul foram as amostras do reservatório de Zhenhai e os pontos sólidos vermelhos foram as amostras do reservatório de Dashahe, a linha sólida era a
linha de ajuste e a área cinza é a faixa de erro duplo da linha de ajuste). (Para interpretação das referências a cores nesta legenda de figura, o leitor deve consultar a versão
web deste artigo.)
L em ambos os reservatórios (Fig. 7).
4. Discussão
4.1. Disponibilidade de ferro e dinâmica do fitoplâncton nos reservatórios estudados
Nossos resultados permitiram identificar a disponibilidade de DFe nos reservatórios
estudados como uma variável significativa para explicar a variação observada nas assembleias
fitoplanctônicas. Durante nossa investigação limnológica, a temperatura da água variou entre
13 ÿC e 32 ÿC; esses valores são altos o suficiente para permitir o crescimento de
cianobactérias ao longo do ano (Giani et al., 2020). Além disso, é importante considerar que
quanto maior a temperatura, maior o RWCS resultante de 1 ÿC de diferença entre duas
camadas de água adjacentes. Portanto, em temperaturas de água elevadas, como as
registradas nos corpos d'água estudados, os corpos d'água estratificam-se mais facilmente,
muitas vezes nos primeiros centímetros de profundidade, e tendem a formar uma estratificação
mais estável do que seus equivalentes temperados.
As concentrações de DIN e SRP (0,3 mg/L e 0,003 mg/L, respectivamente) estavam
acima do limite limite para o crescimento do fitoplâncton (Reynolds, 2006) e a única diferença
detectável entre os reservatórios estava relacionada à disponibilidade de DFe. No reservatório
de Dashahe, onde a disponibilidade epilimnética de DFe foi menor, uma maior diversidade de
grupos e gêneros fitoplanctônicos foi registrada, especialmente durante os períodos de
circulação. Por outro lado,
6
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no reservatório de Zhenhai, as cianobactérias diazotróficas superaram os outros membros da
assembléia fitoplanctônica e atingiram porcentagens de dominância próximas a 100% por
longos períodos. Morton & Lee (1974) foram os primeiros a mostrar que as concentrações de
ferro na faixa de 0,1–1,0 mg/L, semelhantes às registradas no reservatório de Zhenhai em
circulação, causaram uma mudança de algas verdes para cianobactérias. De fato, as algas
verdes são conhecidas por serem capazes de superar as cianobactérias sob baixa
disponibilidade de ferro (por exemplo , Jin et al., 2009; Molot et al., 2010; Wang et al., 2015).
Cya nobactérias diazotróficas têm requisitos de ferro mais altos em comparação com algas
eucarióticas porque as enzimas envolvidas na fixação de N2 precisam de ferro para funcionar
(Molot et al., 2010) e muitas espécies de cianobactérias podem superar a falta de ferro
aumentando a produção de quelantes de ferro extracelulares (sideróforos) e/ ou regulando
negativamente suas taxas fisiológicas (Gonzalez et al., 2018): o último mecanismo, no entanto,
diminui fortemente suas taxas de crescimento. Quando ocorre limitação de ferro,´algaseverdes
diatomáceas podem contar com um sistema de absorção mais eficiente semelhante ao
envolvido na “estratégia I” das plantas (Hutchins et al., 1999; McQuaid et al., 2018; Coale et
al., 2019 ; Jiang e outros, 2020). Em particular, eles podem aumentar a produção de enzimas
de membrana (quelatos férricos redutases) que promovem a redução de Fe3+ a Fe2+ e,
juntamente com um transportador específico, facilitam a captação de Fe2+ através da
membrana plasmática (Weger et al., 2002; Jeong e outros, 2008). Esse mecanismo permite
que algas verdes e diátomos armazenem ferro e o usem para sustentar o crescimento por
várias gerações em condições de baixa disponibilidade de ferro (Marchetti et al., 2009;
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Fig. 6. Modelo linear (LM) mostrando o ajuste de regressão calculado em Chla e Chla/TP com concentrações de DFe (a) e em Chla com concentração de DIN e SRP
(b) (os círculos sólidos azuis eram as amostras de Zhenhai e sólido vermelho os círculos eram as amostras do reservatório de Dashahe, a linha sólida era a linha de
ajuste e a área cinza era a faixa de erro duplo da linha de ajuste). (Para interpretação das referências a cores nesta legenda de figura, o leitor deve consultar a versão
web deste artigo.)

pronunciados do que os de DIN e SRP. O DFe mais alto provavelmente permitiu

Tabela
que as cianobactérias diazotróficas fossem dominantes durante a maior parte do
1 Variáveis ambientais significativas que explicam a variação na estrutura da
período investigado no reservatório de Zhenhai e durante a estratificação no
assembléia fitoplanctônica determinada por seleção direta e teste de efeitos
reservatório de Dashahe. Em Zhenhai, o fortalecimento da estratificação em junho
marginais, e seu Radj determinado por análise de redundância. (ns: não
significativo; *: p < 0,05; **: p < 0,01; ***: p < 0,001). de 2017 levou as cianobactérias diazotróficas a serem dominantes pelo restante
do período investigado. No reservatório de Dashahe, foi observada uma alternância
conjunto de dados
Variáveis significativas Variáveis significativas do teste de efeitos
sazonal entre cianobactérias diazotróficas (principalmente Raphidiopsis ) e algas
selecionadas por marginais (Radj)
seleção direta eucarióticas (desmídias, clorofitas e diatomáceas). Conforme mostrado em vários
estudos, uma alternância espacial ou temporal desses grupos de fitoplâncton
Dashahe T, RWCS, SRP, (Radj = DFe** (0,22), DIN*** (0,35), T*** (0,4),
comumente ocorre em lagos tropicais; por exemplo, Staurastrum spp. e/ou
0,50) SD* (0,16), Zm** (0,27), RWCS** (0,23)
Cosmarium spp. foram encontrados como dominantes no epilimnion de muitos
Zhenhai ns DIN* (0,14), DFe* (0,05) lagos na área do médio Rio Doce, enquanto Raphidiopsis dominou no metalimnion
Combinar
DFe, DIN, (Radj = 0,28) TFe** (0,1), DFe*** (0,22), DIN*** (Barbosa & Padis´ak, 2002), onde o acesso a uma maior concentração de ferro
conjunto de dados (0,13),T**(0,13), SD***(0,2), Zm*
disponível era mais provável. A predominância alternada de desmídeos e
(0,11),RWCS**(0,12)
Raphidiopsis também foi registrada nos lagos tropicais africanos Ogelube e Kariba
(Nweze, 2006; Ndebele-Murisa et al., 2010). Esses estudos analisaram os padrões
Briat et al., 2010) como os observados no reservatório de Dashahe em circulação. de dinâmica e estrutura do fitoplâncton considerando tanto as propriedades físicas
Os dois reservatórios estudados, embora semelhantes nas características da água em clima tropical (Barbosa & Padisak, 2002) quanto a disponibilidade de
físicas e químicas de suas águas, caracterizaram-se por dinâmicas fitoplanctônicas ´ a mas não
N e P (Huszar et al., 2000; Nweze, 2006; Ndebele Murisa et al ., 2010),
bastante distintas. A RDA realizada no conjunto de dados combinados mostrou disponibilidade de ferro. Uma segregação temporal desses grupos de fitoplâncton
que a variância das assembléias fitoplanctônicas nos dois reservatórios pode ser também foi detectada em nosso estudo e, como mostrado pelo NMDS, pode estar
significativamente explicada pelas diferentes concentrações de DFe, cujo efeito relacionada aos diferentes requisitos de recursos
explicativo na análise foi mais

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Fig. 7. Acima, tri-plots dos resultados

de RDA mostrando as relações entre
variáveis ambientais significativas e
biomassa fitoplanctônica de seis grupos
(c1: cianobactérias diazotróficas, c2:
cianobactérias não diazotróficas, c3:
diátomos, c4: clorofitas, c5: desmids,
c6: outros); os círculos abertos
representam as amostras. Abaixo,
ajuste de regressão local calculado na
abundância relativa de cianobactérias
diazotróficas (os círculos abertos são
as amostras, a linha contínua é a linha
de ajuste e a área cinza é o intervalo de erro duplo).

dos grupos funcionais a que pertencem (Reynolds et al., 2002). A disponibilidade de nitrogênio e fósforo são consideradas os principais
impulsionadores do crescimento do fitoplâncton e da sucessão sazonal (Sommer
et al., 2012). Nossos resultados mostraram que sua disponibilidade estava ligada
4.2. Estabilidade térmica e dinâmica de nutrientes nos reservatórios estudados
à do ferro que, em última instância, era regulada pelos padrões térmicos que
ocorrem nos reservatórios. Fosfato e Fe3+ estão realmente ligados para formar
Nenhuma diferença no clima e nas características geológicas da bacia
fosfato férrico insolúvel em sedimentos lacustres bem oxigenados.
caracterizou os dois reservatórios estudados. Não foi, portanto, surpreendente que
Sob condições anaeróbias, o Fe3+ é reduzido a Fe2+ e o fosfato férrico é
eles mostrassem tendências sazonais semelhantes de temperatura e de seus
transformado em fosfato ferroso solúvel (Millero et al., 1995). Como consequência,
padrões de estratificação/mistura. No entanto, os corpos d'água estudados
tanto o fósforo quanto o ferro são liberados dos sedimentos para águas
mostraram uma força diferente na estabilidade térmica de suas colunas de água.
hipolimnéticas e eventualmente disponibilizados para o fitoplâncton nas camadas
Em particular, Zhenhai apresentou valores de RWCS muito maiores do que
superiores de um corpo d'água (Kalff, 2002; Molot et al., 2014). De acordo com os
Dashahe. Essa maior estabilidade, juntamente com os altos valores de temperatura
resultados apresentados por Gautreau et al. (2020), condições anaeróbicas podem
da água no verão, já observados em alguns reservatórios tropicais e subtropicais
promover a mobilização de grande quantidade de nitrogênio e fósforo dos
´ estabelecimento
(Barbosa & Padisak, 2002; Naselli-Flores, 2003), provavelmente favoreceram
de termoclinas diárias o
sedimentos dos reservatórios. Condições anaeróbicas e baixos valores de pH,
(atelomixis) no camada superior da coluna de água que pode ter causado uma
como mostrado em reservatórios subtropicais sob clima mediterrâneo (Naselli-
redução descendente da disponibilidade de oxigênio e dos valores de pH. Tal
Flores, 2003), podem ser determinados pelo aparecimento de atelomixia que
decréscimo, conforme mostrado nos perfis verticais das duas variáveis, poderia
contribuem para a liberação de ferro biodisponível
explicar a diferente disponibilidade de nutrientes, e principalmente de DFe, nas
e fósforo dos sedimentos. Os valores de DFe e SRP nas camadas superiores, que
camadas superiores dos reservatórios estudados. Em lagos e reservatórios, a
nos reservatórios estudados foram positivamente relacionados, foram maiores em
disponibilidade de nutrientes muitas vezes depende das condições físicas, químicas
Zhenhai do que os registrados no reservatório de Dashahe, provavelmente devido
e hidrodinâmicas ao longo da coluna de água (Kalff, 2002; Tang et al., 2019; Liang
à estratificação mais estável, condições anaeróbias mais pronunciadas em seu
et al., 2020). Como já observado em outros ecossistemas aquáticos (ex . Millero et
hipolímnio e zona hipolimnética anaeróbica mais rasa . De acordo com os dados,
al., 1995; Shaked et al., 2005; Earhart e Lei, 2015). As concentrações de DFe
é possível especular que, principalmente na zona costeira mais rasa desses
mostraram um acentuado gradiente espacial ao longo das colunas de água dos
reservatórios, a atelomixia pode ter ocorrido em condições calmas, promovendo o
reservatórios de estudo: a disponibilidade de ferro dissolvido foi bastante baixa
consumo de oxigênio, favorecendo a liberação de DFe e SRP dos sedimentos e
(<0,05 mg/L) nas águas superficiais ricas em oxigênio e aumentou abaixo da
promovendo o crescimento de cianobactérias diazotróficas. Além disso, as menores
termoclina até valores superiores a 4 mg/L. Os perfis verticais de ferro dissolvido
concentrações de oxigênio registradas ao longo da coluna d'água do reservatório
foram contrários ao gradiente de concentração de oxigênio dissolvido e
de Zhenhai, mesmo durante a circulação, podem explicar as maiores concentrações
negativamente relacionados ao valor de pH em ambos os reservatórios estudados.
de DFe

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medido nesse período.
O aumento de DFe também esteve relacionado com a diminuição de DIN em
epilímnio dos reservatórios estudados. Este efeito já foi observado no Lago Erie (Havens, et
al., 2012), e duas hipóteses foram propostas para explicá-lo: (i) o aumento da disponibilidade
de Fe estimula o crescimento do fitoplâncton limitado por Fe e aumenta a assimilação de
nitrogênio inorgânico; (ii) o aumento da disponibilidade de Fe promove um aumento do
conteúdo intracelular de Fe do fitoplâncton, o que aumenta a capacidade das células de
assimilar nitrogênio inorgânico. Como o DFe é um fator importante para a dinâmica de
cianobactérias diazotróficas altamente exigentes em ferro, a primeira hipótese parece mais
confiável em nosso caso.
Nossos resultados sugerem que a disponibilidade de ferro no epilímnio dos dois
reservatórios dependia principalmente das condições redox e ácidas de suas camadas mais
profundas, que por sua vez dependiam da força de sua estratificação térmica. Assim, não é
surpreendente que a temperatura e o RWCS, que determinaram o regime de estratificação
e a força da mistura, tenham resultado como variáveis explicativas significativas na seleção
direta do RDA, mas não do DFe.
Além disso, as relações significativas encontradas entre a concentração de DFe e Chla
e Chla/TP indicam um efeito positivo da disponibilidade de ferro na biomassa do fitoplâncton.
Os maiores valores de biomassa fitoplanctônica foram registrados no verão, quando as
cianobactérias diazotróficas (Raphidiopsis e Dolichospermum) foram dominantes.
Raphidiopsis e Dolichospermun podem fixar nitrogênio atmosférico e mostrar uma afinidade
bastante alta de absorção de fósforo; além disso, ambos têm a capacidade de aumentar a
atividade da fosfatase alcalina sob condições limitantes de P (Istv´anovics et al., 2010; Willis
et al., 2019; Wan et al, 2019).
Tanto a fixação de nitrogênio quanto a atividade da fosfatase alcalina precisam de um
suprimento contínuo de ferro (Fu et al., 2019; Yong et al., 2014), que nos reservatórios
estudados provavelmente foi transmitido do hipolímnio anaeróbico rico em ferro. Este
mecanismo apoiou seu crescimento mesmo na condição de DIN decrescente e baixo SRP,
permitindo que essas espécies superassem o fitoplâncton eucariótico. No entanto,
replicações espaciais são necessárias para melhor descrever as relações entre as
cianobactérias diazotróficas e as concentrações de DFe, DIN e SRP nos reservatórios.
5. Conclusão
Os resultados de uma investigação sobre a sucessão sazonal do fitoplâncton em dois
reservatórios eutróficos tropicais e as diferenças observadas na dinâmica de suas
assembleias indicaram fortemente a disponibilidade de ferro como um fator importante na
promoção de florações permanentes de cianobactérias durante todo o ano. O efeito do ferro
foi mediado pelas complexas interações entre as características físicas (estabelecimento e
força da estratificação térmica) e químicas (condições redox, pH) da coluna de água. Tais
interações contribuíram para regular a disponibilidade de ferro e, em cascata, de outros
nutrientes como nitrogênio e fósforo.
Este efeito regulador pode ter mascarado o papel do ferro na modulação da dinâmica do
fitoplâncton em lagos e reservatórios. O cenário ambiental resultante dessas interações
pode contribuir para permitir a persistência de florações permanentes durante todo o ano de
cianobactérias diazotróficas. Em particular, o fortalecimento da estratificação da água como
resultado do aquecimento global pode favorecer o estabelecimento de hipolimia anóxica em
corpos d'água eutróficos e a liberação de DFe disponível que, por sua vez, pode aumentar
a proliferação de cianobactérias. Nossos resultados sugerem que a análise da dinâmica do
ferro deve ser rotineiramente incluída nos programas de monitoramento voltados para a
elucidação da dinâmica do fitoplâncton e dos padrões de eutrofização.
Declaração de contribuição de autoria do CRediT
Li-Juan Xiao: curadoria de dados, redação - rascunho original. La-Mei Lei: supervisão.
Liang Peng: metodologia, software. Qiu-Qi Lin: visualização, investigação. Luigi Naselli-
Flores: redação - revisão e edição.
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Declaração de Interesse Concorrente
Os autores declaram que não têm interesses financeiros concorrentes conhecidos ou
relacionamentos pessoais que possam parecer influenciar o trabalho relatado neste artigo.
Reconhecimentos
O apoio por doações da NSF chinesa (31901144) é apreciado. Agradecemos também
a todos os colegas e alunos da estação de campo pela ajuda com a amostragem.
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