Traduzido do Inglês para o Português - www.onlinedoctranslator.
com
Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006
* Autor correspondente: E-mail:
itaynarabatista@id.uff.br
Recebido:23 de janeiro de 2023
Aprovado:29 de maio de 2023
Como citar:Batista I, Machado DL,
Correia MEF, Spinelli HM, Corá JE.
Macrofauna do solo
correlações com propriedades
químicas e físicas do solo e
sequências de culturas sob
plantio direto. Rev Brás Cienc
Solo. 2023;47:e0230006
https://doi.org/10.36783/18069657rbcs20230006
Editores:José Miguel Reichert
e João Tavares Filho.
Direito autoral:Este é um artigo de
acesso aberto distribuído sob os
termos da Licença Creative
Commons Attribution, que permite
uso, distribuição e reprodução
irrestrita em qualquer meio, desde
que o autor original e a fonte sejam
creditados.
Artigo
Divisão – Processos e Propriedades do Solo |Comissão – Biologia do Solo
Correlações da macrofauna do solo
com propriedades químicas e físicas
do solo e sequências de culturas sob
plantio direto
Itaynara Batista(1)* , Deivid Lopes Machado(2) , Maria Elizabeth Fernandes e
Correia(3) , Maria Helena Moraes Spinelli(4) José Eduardo Corá(5)
(1)Universidade Federal Fluminense, Departamento de Geografia, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil.
(2)Universidade Federal de Jataí, Unidade Acadêmica de Ciências Agrárias, Jataí, Goiás, Brasil.
(3)Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Embrapa Agrobiologia, Seropédica, Rio de Janeiro, Brasil.
(4)Universidade Estadual Paulista, Departamento de Solos e Recursos Ambientais, Botucatu, São Paulo,
Brasil.
(5)Universidade Estadual Paulista, Departamento de Ciências da Produção Agrícola, Jaboticabal, São Paulo,
Brasil.
ABSTRATO:A macrofauna do solo é um importante indicador da qualidade do solo, pois é sensível
às mudanças no ambiente como resultado do manejo do solo, que inclui as propriedades
químicas e físicas do solo e a diversidade de espécies cultivadas. Este estudo teve como objetivo
avaliar a composição e estrutura da macrofauna do solo sob sistema plantio direto em diferentes
sequências de culturas, com e sem rotação de culturas, ao longo de duas épocas de cultivo: um
verão chuvoso e um inverno seco. As sequências de culturas foram rotação soja/milho no verão e
milho no inverno; rotação soja/milho no verão e crotalária no inverno; monocultura de soja no
verão e crotalária no inverno; e monocultura de milho no verão e monocultura de milho no
inverno. Foram determinados o teor de nutrientes dos resíduos culturais deixados na superfície
do solo, as propriedades químicas e físicas do solo e a macrofauna do solo. Os grupos funcionais
de plantas (gramíneas ou leguminosas) influenciaram individualmente a composição da
macrofauna do solo de forma mais significativa do que o efeito da sequência de cultivo, com ou
sem rotação, e do período de cultivo. As gramíneas favoreceram o aumento da densidade de
grupos como Oligochaeta, Isoptera e Formicidae. Em contrapartida, as leguminosas contribuíram
para a variação na densidade total de indivíduos e dos grupos Diplura e Coleoptera. Além disso, a
influência dos grupos funcionais de plantas (gramíneas ou leguminosas) na composição e
densidade da macrofauna do solo foi relacionada às propriedades químicas (teor de P e N) e
físicas do solo (carbono orgânico particulado e umidade do solo), que determinaram a
composição do solo. grupos de macrofauna.
Palavras-chave:rotação, matéria orgânica, efeitos de baixo para cima, química do solo, engenheiros de
ecossistemas.
https://doi.org/10.36783/18069657rbcs20230006 1
 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

INTRODUÇÃO
O sistema plantio direto (SPD) é um conceito desenvolvido no Brasil na década de 70, que teve
início com a técnica do plantio direto (SPD - semeadura de culturas sem preparo do solo e com
presença de cobertura morta ou palha). O conceito evoluiu e os seus princípios básicos incluem a
diversificação de culturas através da rotação, manutenção de resíduos vegetais ou culturas de
cobertura e perturbação mínima do solo (Hernani e Salton, 1998; Fuentes-Llanillo et al., 2022;
Possamai et al., 2022). Estudos mostram que o SPD altera positivamente as propriedades químicas
do solo (Rodrigues et al., 2015; Marafon et al., 2020), matéria orgânica (Six et al., 2000; Corbeels et
al., 2016; Veloso et al., 2019) , propriedades físicas (Nascente et al., 2015; Veloso et al., 2019) e
propriedades biológicas (Mathew et al., 2012; Rieff et al., 2020).

Entre as propriedades biológicas do solo, a fauna do solo foi identificada como um importante
indicador da gestão conservacionista do solo (Coulis, 2021; Li et al., 2021), e a macrofauna do solo
(organismos visíveis a olho nu) (Lavelle et al., 1994). . Estes organismos são proeminentes nos
principais processos do solo, como a ciclagem de nutrientes (Lal, 1988; Quadros e Zimmer, 2018);
humificação e mineralização da matéria orgânica do solo (Frouz, 2018; Frouz et al., 2020); taxa de
infiltração de água devido à formação de canais e galerias (Lamoureux e O'Kane, 2012); mudanças
no pH e no teor de N do solo (Sheehan et al., 2006; Frouz et al., 2020) e na porosidade do solo (van
Vliet et al., 1993; Bottinelli et al., 2010; Melo et al., 2019). Assim, esses organismos modificam seu
ambiente, facilitando o crescimento das plantas (Coleman e Wall, 2014). Além disso, são
considerados importantes indicadores da qualidade do solo (Brown et al., 2015), pois são sensíveis
às mudanças ambientais em termos de manejo do solo (Velásquez e Lavelle, 2019), química
(Vendrame et al., 2009; Errouissi et al., 2011) e propriedades físicas (Brussaard e van Faassen,
1994). Além disso, estudos apontaram as respostas dos organismos do solo à estrutura e
composição da comunidade vegetal (Bardgett e van der Putten, 2014).

A diversidade de culturas favorece a diversificação de resíduos vegetais na superfície do solo, com

diferentes qualidades e estágios de decomposição, proporcionando condições e recursos para a
coexistência de diversos organismos do solo (Hansen e Coleman, 1998). Por exemplo, as características
dos resíduos vegetais podem influenciar a cadeia trófica do solo porque resíduos com baixa relação C/N
podem estimular a atividade de bactérias e seus predadores, enquanto resíduos com alta relação C/N
podem estimular a atividade de fungos e seus predadores. Bardgett, 2005; Ingham, 2000). Além disso,
os resíduos vegetais podem proporcionar heterogeneidade de habitat (Hooper et al., 2000) e contribuir
para a probabilidade de haver espécies pertencentes a grupos faunísticos chave, o que pode aumentar
a produção primária (Laossi et al., 2008). Assim, a diversificação das culturas pode influenciar a biologia
do solo na interface solo-folha/palha, uma vez que a diversidade de espécies de plantas determina os
padrões de heterogeneidade espacial e temporal entre populações e comunidades de herbívoros,
conhecido como efeito bottom-up (Hunter e Price, 1992).

Da mesma forma que a macrofauna pode influenciar as propriedades químicas e físicas do solo, estes fatores
abióticos colaboram com a comunidade vegetal para afetar direta e indiretamente a comunidade da
macrofauna do solo (Correia, 2002). Bardgett (2005) relatou que espécies individuais de plantas e
características de grupos funcionais (por exemplo, gramíneas e leguminosas), que influenciam a qualidade e
quantidade de matéria orgânica na forma de resíduos vegetais e exsudatos, parecem desempenhar um papel
mais importante do que a riqueza das plantas em estruturação da biota do solo e funcionamento do
ecossistema. Alguns autores enfatizam que grupos funcionais de plantas, como as leguminosas, aumentam a
diversidade da macrofauna do solo devido à sua alta produção de matéria orgânica e menor relação C/N
(Laossi et al., 2008; Marchão et al., 2009; Velásquez et al., 2009; Velásquez et al., 2008; Marchão et al., 2009;
Velásquez et al. ., 2012; Batista et al., 2014). Outros estudos demonstraram os efeitos das gramíneas na
abundância da macrofauna devido ao número de raízes finas que atuam como fonte de alimento para os
decompositores (Salamon et al., 2011). Embora os efeitos da diversificação das culturas na estrutura da fauna
sejam conhecidos, os investigadores ainda não compreenderam completamente os mecanismos responsáveis
pelos benefícios da diversificação das plantas e dos grupos funcionais de plantas para a fauna do solo. Os
invertebrados do solo são os principais determinantes dos processos do solo

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 2

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

em ecossistemas tropicais (Lavelle et al., 1994), e caracterizar a atividade biológica e a diversidade

do solo pode ajudar a compreender a dinâmica, a estrutura e o fluxo de nutrientes do solo
(Blanchart et al., 2006).

Este estudo teve como objetivo comparar a macrofauna do solo em sequências de culturas sob plantio
direto em diferentes épocas do ano. Este estudo abordou a hipótese de que a diversificação da rotação
de culturas sob plantio direto é o fator dominante que sustenta a riqueza, diversidade e composição das
comunidades da macrofauna do solo, e não os efeitos individuais das espécies de leguminosas e
gramíneas, ao promover mudanças na qualidade e quantidade de resíduos e propriedades físicas e
químicas do solo.

MATERIAIS E MÉTODOS

Área de estudo

Esta pesquisa foi conduzida em campo experimental na Universidade Estadual Paulista

(UNESP), Jaboticabal (21° 15 02” S, 48° 16 07” W), São Paulo, Brasil. A altitude do local
experimental é de 595 m, e o clima é Aw, segundo classificação de Köppen (1936), ou
seja, tropical com invernos secos (Alvares et al., 2013). A precipitação média anual é de
1.417 mm (1971–2020), concentrada de outubro a março, com temperatura média
anual de 22 °C.

O solo da área experimental foi classificado comoLatossolo Vermelho Eutrófico(Santos et

al., 2018). Este tipo de solo corresponde ao Ferralsol, segundo a Base de Referência Mundial
(IUSS Working Group WRB, 2015). Antes de iniciar o experimento, as propriedades do solo na
camada de 0,00-0,20 m eram: pH (0,01 mol L-1CaCl) = 5,0;2 carbono orgânico = 11 g kg-1; P
(resina) = 13 mg dm-3; K+= 4,1 mmoldm-3c; Ca2+= 15 mmol dm--3; mg c
2+= 9 mmol dm--3; acidez
c
potencial = 34 mmol dm-3; capacidade
c
de troca catiônica = 62,1 mmol dm-3; saturação cpor
bases = 45%; e teores de areia, silte e argila de 370, 65 e 565 g kg-1, respectivamente.

Design experimental

Um campo de pesquisa sob plantio direto foi estabelecido em setembro de 2002 para avaliar o efeito de
sequências de culturas nas propriedades do solo e da soja (Glicina máx.L. Merril)e milho (Zea MaysL.)
rende. Os tratamentos consistiram de uma combinação de sequências de culturas de verão e culturas
de inverno, totalizando quatro parcelas por bloco experimental, sendo que cada parcela ocupava uma
área de 600 m2(40x15m). Os três blocos foram randomizados entre si em tiras em um delineamento de
blocos completos casualizados (Figura 1). Foram realizadas duas amostragens em cada parcela para
melhor representá-la (propriedades do solo e macrofauna); assim, foi considerada a média amostral.
Todas as propriedades foram avaliadas em três camadas (0,00–0,10, 0,10–0,20 e 0,20–0,30 m) e em dois
períodos sazonais, seco (agosto de 2012) e chuvoso (março de 2013). O número total de amostras foi de
144, referentes a quatro tratamentos, três blocos, duas amostragens, três profundidades e duas épocas.

As sequências de culturas de verão, semeadas em outubro, consistiram de monocultura de milho,

monocultura de soja e rotação soja-milho, enquanto as culturas de inverno, semeadas em
fevereiro-março, consistiram de milho e crotalária (Crotalaria junceaL.) cultivada sucessivamente
ao longo de 10 anos. A mesma cultura de inverno foi cultivada na mesma parcela durante cada
estação agrícola. Foram implementados os seguintes tratamentos: 1) monocultivo de soja como
cultura de verão e crotalária como cultura de inverno (S-SH), correspondendo ao cultivo apenas de
leguminosas; 2) monocultura de milho como cultura de verão e milho como cultura de inverno
(CC), correspondendo apenas ao crescimento de gramíneas; 3) rotação soja/milho no verão e
milho como cultura de inverno (S/CC), correspondendo à rotação leguminosa/grama no verão e
capim no inverno; e 4) rotação soja/milho no verão e crotalária como cultura de inverno (S/C-SH),
correspondendo à rotação leguminosa/grama no verão e leguminosas no inverno.

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 3

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Colheitas de inverno

Milho Cânhamo solar

Sequências de culturas de verão

Soja/Milho

0,0-0,1m
Químico do solo,
Milho
0,1-0,2m físico e
macrofauna
amostragem
0,2-0,3m
15 metros──

Soja
──

─ ─ Pelo menos 10 m ──

─ ─ ─ ─ ─ ─ ─ ─ ─ ─ ─ 40m ─────────────

Figura 1.Representação esquemática do bloco experimental e amostragem das propriedades do solo.

A rotação soja/milho nos tratamentos plantio direto consistiu na semeadura de milho e soja nas
safras de verão de 2011/2012 e 2012/2013, respectivamente. Foi semeado um híbrido de milho
com espaçamento entre linhas de 0,90 m, visando uma população de 66 mil plantas por hectare. A
adubação de semeadura em ambos os anos agrícolas foi de 300 kg ha-1de fórmula 8–20–20 N – P –
K + 1% Ca + 5% S + 0,3% Zn, e uma fertilização de cobertura de 100 kg ha-1de N como sulfato de
amônio foi realizada quando as plantas estavam no estádio vegetativo (V6). A soja foi semeada
com espaçamento entre linhas de 0,45 m, visando 480 mil plantas ha-1. Os fertilizantes de
semeadura consistiram em 250 e 300 kg ha-1de uma fórmula 2–20–20 N–P–K nos anos agrícolas de
2011/2012 e 2012/2013, respectivamente. Para a safra de inverno, o milho foi semeado com
espaçamento entre linhas de 0,90 m, visando 55 mil plantas ha.-1, enquanto a crotalária foi
semeada com espaçamento entre linhas de 0,45 m, visando 555 mil plantas ha-1; ambos não
receberam adubação de semeadura ou cobertura. O milho de inverno foi manejado até a colheita
dos grãos, enquanto a crotalária foi picada com um picador de palha na plena floração. Após a
colheita, o resíduo de milho de inverno foi picado com picador de palha para homogeneizar a
distribuição do resíduo na superfície do solo, visando replicar as condições da crotalária. O
controle de pragas, doenças e ervas daninhas nas culturas foi realizado quando necessário,
utilizando produtos e doses recomendadas pelos fabricantes.

Macrofauna do solo

A macrofauna do solo foi avaliada usando o método recomendado pelo programa Tropical Soil Biology
and Fertility (TSBF) (Anderson e Ingram, 1993). Duas trincheiras com 0,3 m de profundidade e 0,25 m de
largura foram abertas em cada parcela (ou seja, duas réplicas de amostras por parcela) e um bloco de
solo (0,25 m de largura x 0,25 m de comprimento x 0,10 m de altura) foi coletado de cada parede da
trincheira em camadas de 0,00-0,10, 0,10-0,20 e 0,20-0,30m. A identificação foi realizada em nível de
táxons superiores, geralmente ordens, conforme critérios propostos por Costa et al. (1988), Csiro (1991)
e Dindal (1990).

Propriedades químicas e físicas do solo

Após a triagem manual da macrofauna do solo, uma porção do solo de cada camada foi separada, seca
ao ar e passada em peneira de 2 mm. Posteriormente, determinamos o pH do solo (CaCl ), Al do solo3+2,
H+Al, Ca2+, MG2+, P, K+, N total, carbono total (TC), carbono orgânico particulado (POC), conteúdo de
carbono orgânico associado a minerais (MAOC) (Cambardella e Elliot, 1992) e distribuição de tamanho
de partícula (Claessen, 1997) para cada amostra. Os teores de CT e N foram determinados pelo método
de combustão a seco utilizando um analisador elementar de carbono e nitrogênio (AC350, LECO
Corporation, St. Joseph, Michigan).

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 4

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Além disso, amostras de solo utilizando anéis volumétricos (0,05 m de diâmetro, 0,06 m de altura) foram
coletadas de cada parede da trincheira nas camadas de 0,00-0,10, 0,10-0,20 e 0,20-0,30 m para
determinação da densidade do solo (BD) e porcentagens. de porosidade total do solo (TP), macroporos
(MA) (>0,05 mm) e microporos (MI) (<0,05 mm) (Claessen, 1997).

Resíduos vegetais

Matéria seca de resíduos vegetais (kg ha-1) foi estimado através da coleta de resíduos em uma área de
0,25 x 0,25 m em dois locais por parcela. Os resíduos foram limpos, secos em estufa de circulação
forçada de ar, pesados, triturados e analisados quimicamente para determinação dos teores de N, P, K,
Ca, Mg e S (Tedesco et al., 1985).

Análise de dados

Foi analisada a comunidade da macrofauna do solo e calculadas correlações com os

seguintes parâmetros: densidade, erro padrão, riqueza total, riqueza média e índice de
equitabilidade de Pielou, uniformidade na distribuição dos indivíduos entre as espécies
existentes, com intervalo variando de zero (uniformidade mínima) para 1 (uniformidade
máxima). Além disso, os indivíduos foram padronizados pela técnica de rarefação (Gotelli e
Cowel, 2001), pois a riqueza total depende do número de indivíduos amostrados. As
estimativas da riqueza rarefeita média foram realizadas por bloco utilizando o tratamento
com menor densidade.

Modelos de efeitos mistos no pacote estatístico nlme para comparações estatísticas univariadas foram
utilizados para testar os efeitos do tratamento e da sazonalidade na comunidade da macrofauna e nas
propriedades químicas e físicas do solo na camada de 0,00-0,30 m e na serapilheira (Pinheiro et al.,
2015). . A macrofauna do solo foi calculada pela soma do total de indivíduos nas camadas do solo
(0,00-0,30 m), e as propriedades químicas e físicas foram calculadas pela média das camadas do solo. Os
blocos, os tratamentos, a época de amostragem/sazonalidade e a interação entre tratamento e
sazonalidade foram considerados fatores fixos. A sazonalidade aninhada no gráfico foi considerada um
efeito aleatório. As variáveis de macrofauna, solo e resíduos vegetais foram verificadas quanto à
normalidade e homogeneidade das variâncias do modelo e transformadas em log (x+1) quando
necessário. O teste de Tukey (p≤0,05) foi utilizado para comparações múltiplas de médias.

A análise de redundância (RDA) foi realizada utilizando o pacote vegan para avaliar os efeitos das
propriedades químicas e físicas do solo na composição da macrofauna nas camadas de 0,00-0,10,
0,10-0,20 e 0,20-0,30 m (Oksanen et al., 2015). Os dados da macrofauna do solo foram
transformados para a distância de Hellinger, que é uma distância euclidiana (Legendre e
Gallagher, 2001). As transformações dos valores de abundância relativa reduzem valores elevados
de abundância. Dessa forma, as pré-transformações garantem que os dados das espécies sejam
tratados de acordo com sua especificidade, ou seja, sem que seja dada importância indevida aos
valores zero (Bocard et al., 2011). O teor de areia foi adicionado ao modelo como covariável, pois
apresentou variação média de 13% na área experimental; portanto, foi realizada uma RDA parcial
(RDAp). Além disso, foi realizada análise de variância multivariada (p≤0,05) para testar a influência
do tratamento fator fixo, sazonalidade (seca e úmida) e camadas (0,00-0,10, 0,10-0,20 e 0,20-0,30
m) na macrofauna. composição. Todas as análises foram concluídas usando o software estatístico
R (v3.1.2, R Development Core Team, 2014).

RESULTADOS

Resíduos vegetais

A quantidade de resíduos vegetais deixados na superfície do solo não apresentou variação entre
os tratamentos para o mesmo período de avaliação (F = 0,46,P=0,72), enquanto diferenças foram
encontradas entre os períodos seco e chuvoso quando a rotação soja/milho era a cultura de verão
e o milho era a cultura de inverno (S/CC) (F = 19,41,P=0,002), com redução de 64%

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 5

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

em quantidade desde a estação seca até a estação chuvosa (Tabela 1). O teor de N nos resíduos vegetais
diferiu entre os tratamentos apenas durante a estação seca (F=4,50, p=0,04). Os resíduos vegetais da
monocultura de soja como cultura de verão e da crotalária como cultura de inverno (S-SH) apresentaram
teor de N 46% maior do que aqueles provenientes da monocultura de milho como cultura de verão e
inverno (CC). Não foram observadas diferenças no teor de N dos resíduos vegetais entre as estações
(F=4,52, p=0,07) (Tabela 1).

Química e física do solo

No geral, os teores de N e TC no solo foram maiores em S-SH e menores em S/CC nas estações
seca e chuvosa (N: F=16,21, p=0,003; TC: F=8,23, p=0,02), mas não não diferiram entre as estações
verão e inverno (N: F=4,41, p=0,07; TC: F=1,02, p=0,34) (Tabela 2). A umidade do solo não variou
entre as sequências de cultivo (F=1,94, p=0,22), mas foi esperadamente maior durante a estação
chuvosa (F=132,79, p<0,0001), independentemente da sequência de cultivo.

Estrutura e uniformidade da macrofauna do solo

A densidade total da macrofauna não diferiu entre as sequências de cultivo (F=1,06, p=0,43)
ou entre as estações seca e chuvosa (F=3,11, p=0,12) (Tabela 3). Os resultados mostraram
variabilidade considerável nos valores de densidade da macrofauna do solo (isto é, erro
padrão da média) entre repetições dos tratamentos e entre as estações seca e chuvosa. O
erro padrão da estação seca para a estação chuvosa aumentou 295% para S-SH, 4% para CC,
236% para S/C-SH e reduziu 4% para S/CC.

A riqueza média dos grupos, a riqueza rarefeita e o índice de Pielou não diferiram
significativamente entre os tratamentos (F=1,56, p=0,29; F=0,76, p=0,56; F=1,33, p=0,35,
respectivamente) ou entre as estações seca e chuvosa (F=0,31, p=0,59; F=0,08, p=0,78; F=3,21,
p=0,11) (Tabela 3).

Tabela 1.Valores médios de serapilheira/palha acumulada na superfície do solo e teor de nitrogênio deste material

Matéria seca N
Tratamento
D C D C
Mg ha-1 gkg-1
Soja-Cânhamo solar 1,95 Aa 0,98 Aa 11,8 Aa 9,96 Aa
Milho-Milho 2.02 Aa 1,40 Aa 6,35 Ba 8,59 Aa
Soja/Milho-Milho 1,79 Aa 1.11 Aa 6,70 Ba 9,58 Aa
Soja/Milho-Cânhamo solar 2,42 Aa 0,86Ab 8,82 ABa 9,74 Aa
Valores seguidos de letras maiúsculas iguais na coluna e letras minúsculas iguais na linha não diferem entre si estudados pelo teste de Tukey (p≤0,05). D: estação
seca; W: estação chuvosa.

Mesa 2.Média das propriedades químicas e físicas do solo na camada de 0,00-0,30 m

N P TC POC Umidade
Cortar
D C D C D C D C D C
gkg-1 mg.kg-1 gkg-1 %
S-SH 1.3 Aa 1.2 Aa 44,8 Aa 27h45 Aa 15,7 Aa 15,7 Aa 1,03 Aa 1,05 Aa 16.1Ab 22,8 Aa
CC 0,8Ba 1,0 ABá 39,63 Aa 28,89 Aa 13,5ABa 13,6 ABa 0,87 Aa 0,80 ABa 15.1Ab 19,4 Aa
S/CC 0,7Ba 0,9 Ba 28,85 Aa 29,59 Aa 12.3 Ba 11,8 Ba 0,97 Aa 0,66Ba 14.9Ab 19,9 Aa
S/C-SH 1,0Ba 1,1 ABa 43,32 Aa 33,19 Aa 14,7 ABa 13,9 ABa 1,01 Aa 0,78 ABa 15,7Ab 22,4 Aa
Valores seguidos de letras maiúsculas iguais na coluna e letras minúsculas iguais na linha não diferem entre si estudados pelo teste de Tukey (p≤0,05). D: estação
seca; W: estação chuvosa. S-SH: Soja-cânhamo Sunn; CC: Milho-Milho; S/CC: Soja/Milho-Milho; S/C-SH: Soja/Milho-Cânhama; CT: carbono total; POC: carbono
orgânico particulado.

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 6

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Tabela 3.Densidade da macrofauna edáfica (indivíduos m-2± erro padrão), riqueza média rarefeita, riqueza média observada, riqueza
total e Índice de Pielou na profundidade de 0,00-0,30 m

Estação seca
Índices ecológicos Soja/Milho-Sunn
Cânhamo Soja-Sunn Milho-Milho Soja/Milho-Milho
cânhamo

Densidade* (ind.m-2±
296±139 803±306 429±110 243±80
erro padrão)
Riqueza média rarefeita* 7,0 4.9 6.2 7.1
Riqueza média
8.7 9,0 8,0 8.7
observado*

Riqueza total 16 18 13 15
Índice de Pielou* 0,82 0,60 0,80 0,84
Estação chuvosa

Densidade* (ind.m-2±
981 ± 550 859±320 395±106 709 ± 269
erro padrão)
Riqueza média rarefeita* 6.1 6.8 5.2 8.1
Riqueza média
7,0 9.3 5.3 10,0
observado*

Riqueza total 12 13 8 17
Índice de Pielou* 0,71 0,63 0,64 0,71
*As variáveis não diferiram entre as sequências de cultivo e nem entre os períodos seco e chuvoso (p>0,05). Densidade entre sequências de culturas
(F=1,06, p=0,43) e entre safras (F=3,11, p=0,12); Riqueza rarefeita média entre sequências de culturas (F=0,76, p=0,56) e entre safras (F=0,08, p=0,78);
Riqueza média observada entre sequências de culturas (F=1,56, p=0,29) e entre safras (F=0,31, p=0,59); Índice de Pielou entre sequências de culturas
(F=1,33, p=0,35) e entre safras (F=3,21, p=0,11).

Por outro lado, a análise multivariada mostrou efeitos puros e interacionais das sequências de
culturas, profundidade do solo e estações secas e chuvosas na composição da macrofauna do solo
(Tabela 4). As sequências de culturas explicaram 8,2%, as estações seca e chuvosa 3,9%, a
profundidade do solo 12,2% e a interação entre as sequências de culturas e as estações explicou
5,2% da composição da macrofauna. A análise de redundância associou claramente os grupos
Oligochaeta, Formicidae e Diplopoda à estação chuvosa e Dermaptera, Coleoptera e larvas de
Coleoptera à estação seca (Figura 2). Além disso, a análise de redundância associou CC com
Oligochaeta (minhocas), Isoptera (cupins) e Formicidae (formigas), S-SH com Diplura e Coleoptera,
e S/CC negativamente com Diplopoda.

Tabela 4.Resultados multivariados da ANOVA dos efeitos do tratamento, profundidade e sazonalidade na variação da densidade da macrofauna edáfica

Fontes de variação DF TotalQQ F valor p

Tratamento (T) 3 0,05174 2,35 0,004

Sazonalidade (S) 1 0,02473 3,37 0,005

Profundidade (D) 2 0,07382 5.02 0,001

S×D 2 0,02846 1,99 0,019

D×T 3 0,07058 1,70 0,008

T×S 3 0,03257 1,51 0,067

T×S×D 17 0,17467 1,63 0,002

Resíduo 48 0,30279

Total 71

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 7

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Ele

Tratamento
0,4
CC
Lco
ISO S-SH
Coronel
Der S/CC

RDA2 (27,3%)
0,0 S/C-SH
Para
Lfo
Temporada

Seco
- 0,4
Molhado

Diplu
Mergulhar
Oli
- 0,5 0,0 0,5

RDA1 (29,3%)
Figura 2.Correlação bi-parcela baseada em Análise de Redundância (RDA) da macrofauna do solo em
relação à interação entre tratamento e estação do ano, apresentando 11,14% da variância na densidade
e 56,60% da variância na densidade ajustada. Os autovalores dos primeiros quatro eixos são 0,05774,
0,05372, 0,04102 e 0,02281. A soma de todos os autovalores canônicos é 17,37%. S-SH: Soja-cânhamo
Sunn; CC: Milho-Milho; S/CC: Soja/Milho-Milho; S/C-SH: Soja/Milho-Cânhama; Col: Coleópteros; Der:
Dermaptera; Mergulho: Diplópodes; Diplu: Diplura; Para: Formicidae; Het: Heterópteros; Iso: Isópteros;
Lco: larvas de coleópteros; Lfo: larvas de Formicidae; Oligo: Oligochaeta.

Efeitos das propriedades do solo na macrofauna do solo

A análise de redundância parcial (RDAp) revelou os efeitos das propriedades químicas e

físicas do solo na composição da macrofauna do solo. O RDAp (F = 3,09, p<0,001) e o Eixo 1
foram significativos (F = 8,95, p<0,001), enquanto o Eixo 2 foi significativo a 6% (F = 3,28,
p=0,06). A macrofauna do solo foi afetada por POC (F = 3,66, p<0,001), P (F = 2,77, p=0,01),
teor de Al (F = 2,38, p=0,02), TP (F = 0,40, p=0,93), e umidade do solo (F = 2,40, p=0,02), que
explicou 62,8% da variação da comunidade da macrofauna do solo, e a soma de todos os
eixos canônicos explicou 19,21% da variação total da macrofauna do solo (Figura 3). A
porcentagem de areia no solo representou 2,1% da variação total da macrofauna do solo.

O POC e o teor de P do solo foram associados a Formicidae, larvas de Coleoptera, Chilopoda,

larvas de Diptera, Dermaptera e Psocoptera (Figura 3). Especificamente, o teor de P no solo esteve
fortemente associado às larvas de Formicidae e Coleoptera. A porosidade total do solo foi
associada positivamente com larvas de Coleoptera, Dermaptera, Lepidoptera e Isoptera e
negativamente associada com Oligochaeta. A umidade do solo esteve fortemente associada à
densidade de Oligochaeta.

DISCUSSÃO

Estrutura e uniformidade da macrofauna do solo

A densidade da macrofauna do solo não variou entre as sequências de cultivo ou entre as

estações seca e chuvosa. Uma possível explicação é que muitas destas espécies são generalistas
em termos de preferências alimentares e de habitat e não respondem a pequenas diferenças na
qualidade ambiental (Wardle et al., 2006), principalmente na ausência de efeitos concomitantes
significativos no desenvolvimento das plantas (Velásquez et al., 2012), como perturbação e
compactação do solo. A não variação na densidade das espécies da macrofauna do solo pode ter
influenciado consequentemente na sua riqueza de grupos e uniformidade.

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 8

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Oli

0,5 Para Tratamento

CC

RDA2 (21,2%)
Lco Umidade
P Chi S-SH
Ldi
S/CC
0,0 POC
Pso S/C-SH
Der IA
PTLle Diplu
Sim
iso
Coronel

Ele
- 0,5

- 0,5 0,0 0,5 1,0

RDA1 (57,9%)
Figura 3.Correlação bi-parcela baseada em Análise de Redundância Parcial (RDAp) da macrofauna do
solo em relação às propriedades químicas e físicas do solo, apresentando 15,21% da variância na
densidade e 79,18% da variância na densidade ajustada. Os autovalores dos primeiros quatro eixos são
0,1113, 0,04077, 0,02983 e 0,006210. A soma de todos os eixos canônicos é 9,21%. S-SH: Soja-cânhamo
Sunn; CC: Milho-Milho; S/CC: Soja/Milho-Milho; S/C-SH: Soja/Milho-Cânhamo; TP: porosidade total; POC:
carbono orgânico particulado; Al: alumínio; P: fósforo; Chi: Chilopoda; Col: Coleópteros; Der:
Dermaptera; Diplu: Diplura; Para: Formicidae; Het: Heterópteros; Iso: Isópteros; Lco: larvas de
coleópteros; Ldi: larvas de dípteros; Lle: larvas de lepidópteros; Oli: Oligochaeta;; Pso: Psocoptera; Sym:
Sínfila.

Embora não tenham sido observadas diferenças nos valores de densidade, riqueza e uniformidade, que
são comumente utilizados para entender a estrutura geral da comunidade, o erro padrão da densidade
da macrofauna do solo foi utilizado como medida de heterogeneidade ambiental (recursos alimentares
e disponibilidade de água) (Menezes e outros, 2009). Em sequências de culturas com maior contribuição
de milho como CC e S/CC nas épocas seca e chuvosa os valores do erro padrão da densidade podem
indicar os efeitos dos resíduos de milho na macrofauna do solo ao proporcionar condições ambientais e
recursos alimentares semelhantes nas épocas seca e estações chuvosas (Tabela 3). Por outro lado, a
variação expressiva nos valores do erro padrão observados em S-SH e S/C-SH do período seco para
chuvoso indica maior densidade de indivíduos em microsítios/microambientes com maior
disponibilidade de recursos alimentares e condições ambientais favoráveis, como disponibilidade água,
resíduos vegetais ou ambos (Ettema e Wardle, 2002; Menezes et al., 2009). Assim, deve ser considerado
o efeito da cultura anterior nos padrões de matéria orgânica do solo (Ettema e Wardle, 2002) e,
consequentemente, na distribuição dos organismos do solo. A qualidade dos resíduos de crotalária, com
teores relativamente mais elevados de N (Tabela 1) e baixa relação C/N (Santos et al., 2008) pode ter
contribuído de forma mais significativa para o desenvolvimento e sobrevivência dos organismos do solo
do que apenas a quantidade de resíduos. , pois a quantidade de matéria seca dos resíduos vegetais não
diferiu entre as sequências de cultivo. Portanto, a qualidade dos resíduos é um importante preditor do
efeito ascendente das sequências de culturas na comunidade da macrofauna do solo (Huang et al.,
2020). Neste contexto, a diversidade de espécies vegetais pode determinar padrões de heterogeneidade
espacial e temporal em populações de herbívoros (Hunter e Price, 1992).

A associação de decompositores como Oligochaeta, Isoptera e Formicidae com CC (Figura 2) pode

estar relacionada ao elevado número de raízes finas, o que permite à macrofauna do solo
explorar maiores volumes de solo, aumentando a riqueza de microhabitats abaixo do solo (Albers
et al., 2006; Eisenhauer et al., 2011; Salamon et al., 2011). Portanto, a biomassa de raízes finas
pode ser considerada uma característica funcional das plantas que influencia fortemente a
densidade dos organismos do solo (Ettema e Wardle, 2002; Salamon et al., 2011).

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 9

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Teores mais baixos de N e CT no solo (Tabela 2) pareceram restringir a densidade de organismos

Diplopoda em S/CC (Figura 2), que possuem hábitos alimentares detritívoros (Quadros e Zimmer,
2018). Portanto, a baixa qualidade dos resíduos vegetais (alta relação C/N) pode proporcionar
baixa palatabilidade e limitar a alimentação de grupos detritívoros na macrofauna do solo (Li et
al., 2016; Song et al., 2020). Os resultados do presente estudo indicam que a diversidade vegetal
pode modificar a estrutura de organismos detritívoros do solo (Chen et al., 2017), como
Diplopoda, que se mostrou sensível à qualidade do resíduo vegetal.

Efeitos das propriedades do solo na macrofauna do solo

A macrofauna do solo foi influenciada pelas propriedades químicas e físicas do solo, o que pode
afetar diretamente as sequências de cultivo (Figura 3) (Rosa et al., 2015; Souza et al., 2016). Os
teores de POC e P no solo foram associados positivamente com mais grupos de macrofauna e
negativamente associados com Diplura e Heteroptera (Figura 3). Isto pode indicar o efeito
bottom-up da sequência de culturas, em que a maior disponibilidade de recursos e a diversidade
das condições ambientais no solo promovem efeitos positivos na densidade dos grupos da
macrofauna, o que pode reduzir a dominância e aumentar a diversidade (Pestana et al., 2020).

O grupo Formicidae foi positivamente associado ao teor de P do solo (Figura 3), possivelmente
porque as formigas conhecidas como “engenheiros de ecossistema” (Lavelle et al., 2001), têm a
capacidade de modificar as propriedades físicas e químicas do solo, misturando o solo para
construir seus ninhos e acumulando matéria orgânica através de excrementos e material de
construção (Frouz et al., 2003, 2005). Assim, as formigas, que são detritívoras e apresentam alta
mobilidade, podem se conectar mecânica e quimicamente acima e abaixo dos compartimentos do
solo (Quadros e Zimmer, 2018), o que poderia explicar o teor de P observado no solo associado ao
grupo Formicidae.

Isoptera foi positivamente associado ao TP do solo (Figura 3), o que se correlaciona com a atividade
física que Isoptera proporciona ao longo do perfil do solo como bioperturbadores, e ao nível agregado
do solo como reorganizadores da porosidade total do solo (Bottinelli et al., 2015; Jouquet et al., 2016,
2019). Organismos isópteros, também considerados engenheiros ecossistêmicos, fornecem
bioestruturas ao solo como galerias, canais, câmaras e agregados biogênicos estáveis (Lavelle et al.,
2020), que operam como uma rede de macroporos horizontais e verticais, onde resíduos orgânicos são
frequentemente observados em seu interior. eles (Jouquet et al., 2011). Assim, os resíduos orgânicos
estão diretamente relacionados à micro e macroagregação do solo (Poffenbarger et al., 2020) e
indiretamente relacionados à porosidade do solo (Six e Paustian, 2014).

Oligochaeta, outro engenheiro ecossistêmico, não foi associado ao TP no presente estudo, mas foi
positivamente associado à umidade do solo (Figura 3). Em geral, Oligochaeta, principalmente
minhocas, está negativamente relacionada ao TP do solo porque os organismos, ao ingerirem
minerais e materiais orgânicos do solo, os eliminam como fezes de maior densidade (Martin e
Marinissen, 1993) do que antes do material ser ingerido (Lavelle et al. ., 2001). A baixa estabilidade
das fezes recém-formadas também pode diminuir a porosidade total do solo após períodos de
chuvas devido à perda de partículas e, consequentemente, ao entupimento dos poros do solo
(Bottinelli et al., 2010). A associação positiva entre Oligochaeta e a umidade do solo pode ser
explicada pelo fato de que a água constitui aproximadamente 75-90% do peso corporal das
minhocas (Kale e Karmegam, 2010) e pela necessidade de um ambiente úmido devido a atividades
fisiológicas, como respiração da pele e excreção de amônia e uréia. Portanto, os resultados
concordam que a umidade do solo é um fator importante para a sobrevivência e desenvolvimento
de Oligochaeta (Lavelle, 1983; Kale e Karmegam, 2010;Domínguez e outros, 2018; Singh et al.,
2020).

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 10

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

CONCLUSÕES
As plantas funcionais (gramíneas e leguminosas) foram os fatores dominantes que afetaram a variação
da macrofauna do solo quando comparadas com a diversificação da rotação de culturas. Contudo, estas
plantas funcionais afetaram a estrutura e composição da macrofauna do solo de diferentes maneiras. A
biomassa radicular do milho aumentou a densidade dos engenheiros da macrofauna do solo, como
minhocas, formigas e cupins, e a qualidade das leguminosas proporcionou microhabitats e recursos
alimentares distintos entre as estações, resultando em diferenças nas densidades da comunidade da
macrofauna do solo. Além dos efeitos das plantas funcionais, os resultados mostraram que as
propriedades do solo foram diretamente afetadas pelas sequências e estações de cultivo, e o carbono
orgânico particulado, o fósforo e a umidade determinaram a densidade dos grupos da macrofauna do
solo. Estas propriedades do solo estão relacionadas com a melhoria do microhabitat da fauna do solo
em termos de recursos alimentares básicos (por exemplo, P e POC) e estrutura física (humidade). Estes
resultados sugerem que o aumento da densidade de alguns grupos da macrofauna dependeu não
apenas dos efeitos diretos das plantas funcionais, mas também dos efeitos indiretos das propriedades
físicas e químicas do solo, que podem ser afetadas pelas sequências de culturas (rotação e plantas
funcionais). . Para estudos futuros, a avaliação das propriedades do solo e a quantificação das raízes das
culturas podem auxiliar na elucidação das características do microhabitat do solo e da variação espacial
dos organismos, especialmente dos engenheiros ecossistêmicos.

APÊNDICE A. DADOS COMPLEMENTARES

Dados complementares a este artigo podem ser encontrados online em https://
www.rbcsjournal.org/wp-content/uploads/articles_xml/1806-9657-rbcs-47-e0230006/1806-9657-
rbcs-47-e0230006-suppl01. pdf.

RECONHECIMENTOS
Este estudo contou com o apoio financeiro do Conselho Nacional de Pesquisa e Tecnologia
(CNPq) por meio do Projeto “Atributos edificados e fauna do solo em área de plantio direto
com diferentes coberturas” (Editais Universais, 14/2012). O primeiro autor recebeu bolsa de
doutorado da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e
bolsa de doutorado de intercâmbio interuniversitário da CAPES (processo BEX 12356/13-1).
Os autores agradecem ao Dr. Ron GM de Goede da Universidade de Wageningen - Holanda,
e ao Dr. Walter S. Andriuzzi do Escritório Editorial da Nature Communications pelo apoio na
análise estatística. Agradecimentos especiais à Dra. Mirjam Pulleman da Universidade de
Wageningen e do Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT) pelas valiosas
sugestões e supervisão durante o estágio de doutorado.

CONTRIBUIÇÕES DO AUTOR

Conceituação: José Eduardo Corá (igual) e Itaynara Batista (igual).

Análise formal: Itaynara Batista (líder) e Deivid Lopes Machado (coadjuvante).

Aquisição de financiamento: José Eduardo Corá (líder).

Investigação: Itaynara Batista (líder) e José Eduardo Corá (coadjuvante).

Metodologia: Itaynara Batista (igual) e José Eduardo Corá (igual).

Supervisão: Maria Elizabeth Fernandes Correia (igual), Maria Helena Moraes

Spinelli (igual) e José Eduardo Corá (igual).

Redação – rascunho original: Itaynara Batista (líder)

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 11

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Redação – revisão e edição: Itaynara Batista (líder), Deivid Lopes Machado

(coadjuvante), Maria Elizabeth Fernandes Correia (coadjuvante), Maria Helena Moraes
Spinelli (coadjuvante) e José Eduardo Corá (coadjuvante).

REFERÊNCIAS
Albers D, Schaefer M, Scheu S. Incorporação de carbono vegetal na teia alimentar animal do solo de um
sistema arável. Ecologia. 2006;87:235-45. https://doi.org/10.1890/04-1728

Alvares CA, Stape JL, Sentelhas PC, Gonçalves JLM, Sparovek G. Mapa de classificação climática de
Köppen para o Brasil. Meteorol Z. 2013;22:711-28. https://doi.org/10.1127/0941-2948/2013/0507

Anderson JM, Ingram JSI. Biologia e fertilidade do solo tropical: um manual de métodos. 2ª edição.
Wallingford: CAB Internacional; 1993.

Bardgett RD. A biologia do solo uma abordagem comunitária e ecossistêmica. Oxford: Imprensa da
Universidade de Oxford; 2005.

Bardgett R, van der Putten WH. Biodiversidade subterrânea e funcionamento dos ecossistemas. Natureza.
2014;515:505-11. https://doi.org/10.1038/nature13855

Batista I, Correia MEF, Pereira MG, Bieluczyk W, Schiavo JA, Rouws JRC. Frações oxidáveis do
carbono orgânico total e macrofauna edáfica em sistema de integração laboral-pecuária. Rev
Brás Cienc Solo. 2014;38:797-809. https://doi.org/10.1590/S0100-06832014000300011

Blanchart E, Villenave C, Viallatoux A, Barthès B, Girardin C, Azontonde A, Feller C. Efeito de longo prazo
de uma cultura de cobertura de leguminosas (Mucuna pruriensvar.Utilitários) nas comunidades de
macrofauna e nematofauna do solo, sob cultivo de milho, no sul do Benim. Eur J Solo Biol.
2006;42:136-44. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2006.07.018

Bocard D, Gillet F, Legendre P. Ecologia numérica com R. Nova York: Springer; 2011.

Bottinelli N, Jouquet P, Capowietz Y, Podwojewski P, Grimaldi M, Peng X. Por que a influência da macrofauna
do solo na estrutura do solo é considerada apenas pelos ecologistas do solo? Solo até Res. 2015;146:118-24.
https://doi.org/10.1016/j.still.2014.01.007

Bottinelli N, Henry-des-Tureaux T, Hallaire V, Mathieu J, Benard Y, Duc Tran T, Jouquet P. As

minhocas aceleram a renovação da porosidade do solo sob condições de irrigação. Geoderma.
2010;156:43-7. https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2010.01.006

Brown GG, Niva CC, Zagatto MRG, Ferreira SA, Nadolny HS, Cardoso GBX, Santos A, Martinez GA, Pasini
A, Bartz MLC, Sautter KD, Thomazini MJ, Baretta D, Silva E, Antoniolli ZI, Decaëns T, Lavelle PM , Sousa JP,
Carvalho F. Biodiversidade da fauna do solo e sua contribuição para os serviços ambientais. In: Parron
LM, Garcia JR, Oliveira EB, Brown GG, Prado RB, editores. Serviços ambientais em sistemas agrícolas e
florestais do Bioma Mata Atlântica. Brasília, DF: Embrapa; 2015. pág. 121-54.

Brussaard L, van Faassen HG. Efeitos da compactação na biota e nos processos biológicos do solo. In: Soane
BD, van Ouwerkerk C, editores. Compactação do solo na produção agrícola. Amsterdã: Elsevier; 1994. pág.
215-35.

Cambardella CA, Elliott ET. A matéria orgânica particulada do solo muda ao longo de uma
sequência de cultivo de pastagens. Solo Sci Soc Am J. 1992;56:777-83. https://doi.org/10.2136/
sssaj1992.03615995005600030017x

Chen H, Oram NJ, Barry KE, Mommer L, van Ruijven J, Kroon H, Ebeling A, Eisenhauer N, Fischer C, Gleixner G,
Gessler A, Macé OG, Hacker N, Hildebrandt A, Lange M, Scherer-Lorenzen M , Scheu S, Oelmann Y, Wagg C,
Wilcke W, Wirth C, Weigelt A. A química das raízes e a fauna do solo, mas não as condições abióticas do solo,
explicam os efeitos da diversidade das plantas na decomposição das raízes. Ecologia. 2017;185:499-511.
https://doi.org/10.1007/s00442-017-3962-9

Claessen MEC. Manual de métodos de análise de solo. 2. ed. Rio de Janeiro: Embrapa Solos;
1997.

Coleman DC, Wall D. Fauna do Solo: Ocorrência, biodiversidade e papéis no funcionamento do ecossistema.
In: Paul EA, editor. Microbiologia, ecologia e bioquímica do solo. San Diego: Imprensa Acadêmica; 2014. pág.
111-50.

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 12

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Corbeels M, Marchão RL, Siqueira NM, Ferreira EG, Madari BE, Scopel E, Brito OR. Evidências de
sequestro limitado de carbono em solos sob sistemas de plantio direto no Cerrado do Brasil.
6:21450. https://doi.org/10.1038/srep21450

Correia MEF. Relações entre a diversidade da fauna do solo e o processo de instalação e seus
reflexos sobre a estabilidade dos ecossistemas. Seropédica: Embrapa Agrobiologia; 2002.

Coulis M. Abundância, biomassa e composição da comunidade da macrofauna saprófaga do solo em

canaviais convencionais e orgânicos. Aplicação Solo Eco. 2021;164:103923. https://doi. org/10.1016/
j.apsoil.2021.103923

Costa C, Vanin SA, Casari-Chen SA. Larvas de coleópteros do Brasil. São Paulo: Museu de
Zoologia; 1988.

Organização de Pesquisa Científica e Industrial da Commonwealth - CSIRO. Os insetos da Austrália: um

livro didático para estudantes e pesquisadores. 2ª edição. Nova York: Cornell University Press; 1991.

Dindal D. Guia de biologia do solo. Nova York: John Wiley & Sons; 1990.

Domínguez A, Jiménez JJ, Ortíz CE, Bedano JC. Diversidade da macrofauna do solo como elemento chave para a
construção de uma agricultura sustentável nos Pampas argentinos. Acta Oecol. 2018;92:102-16. https://doi. org/
10.1016/j.actao.2018.08.012

Eisenhauer N, Milcu A, Sabais ACW, Bessler H, Brenner J, Engels C, Klarner B, Maraun M, Partsch S, Roscher C,
Schonert F, Temperton VM, Thomisch K, Weigelt A, Weisser WW, Scheu S. Diversidade vegetal supera os grupos
funcionais das plantas e a produtividade das plantas como impulsionadores da biota do solo no longo prazo.
PloS Um. 2011;6:e16055. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0016055

Errouissi F, Moussa-Machraoui SB, Bem-Hammouda M, Nouira S. Invertebrados do solo em trigo duro

(TriticumdurumL.) sistema de cultivo em condições semiáridas do Mediterrâneo: uma comparação
entre o manejo convencional e o plantio direto. Solo até Res. 2011;112:122-32. https://doi.org/10.1016/
j.still.2010.12.004

Ettema EH, Wardle DA. Ecologia espacial do solo. Tendências Ecol Evol. 2002;17:177-83. https://doi. org/
10.1016/S0169-5347(02)02496-5

Fuentes-Llanillo R, Bartz MLC, Telles TS, Calegari A, Araújo AG, Kassam A, Roggero D, Soares Junior
D, Ramírez E, Capandeguy F, Bartz HA, Hernández-Zamora J, Moriya K, Dabalá L, Ginés MC, Cubilla
MM, Ralisch R, Mendoza RT, Peiretti R, Derpsch R, Amado TJC, Friedrich T. Agricultura de
conservação na América do Sul. In: Kassam A, editor. Avanços na agricultura de conservação.
Volume 3: Adoção e difusão. Cambridge: Burleigh Dodds Science Publishing; 2022. (Série Burleigh
Dodds em Ciências Agrícolas, 104).

Frouz J. Efeitos da macro e mesofauna do solo na decomposição da serapilheira e estabilização da matéria

orgânica do solo. Geoderma. 2018;332:161-72. https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2017.08.039

Frouz J, Holec M, Kalcík J. O efeito deLasius Níger(Hymenoptera, Formicidae) nidificam em

propriedades químicas selecionadas do solo. Pedobiologia. 2003;47:205-12. https://doi.org/
10.1078/0031-4056-00184

Frouz J, Kalcík J, Cudlín P. Acúmulo de fósforo em ninhos de formigas vermelhas Formica s. rua. Ann
Zool Fenn. 2005;42:269-75.

Frouz J, Novotná K, Čermáková L, Pivokonský M. A fauna do solo reduz a respiração do solo ao apoiar a
lixiviação de N da serapilheira. Aplicação Solo Eco. 2020;153:103585. https://doi.org/10.1016/j.
absolo.2020.103585

Gotelli N, Colwell RK. Quantificando a biodiversidade: procedimentos e armadilhas na medição e

comparação da riqueza de espécies. Eco Lett. 2001;4:379-91. https://doi.org/10.1046/
j.1461-0248.2001.00230.x

Hansen RA, Coleman DC. A complexidade e composição da serapilheira são determinantes da diversidade e
composição de espécies de ácaros oribatídeos (Acari: Oribatida) em sacos de lixo. Aplicação Solo Eco.
1998;9:17-23. https://doi.org/10.1016/S0929-1393(98)00048-1

Hernani LC, Salton JC. Conceitos. In: Salton JC, Hernani LC, Fontes CZ, editores. Sistema de plantio
direto: O produtor pergunta, a Embrapa responde. Dourados: Embrapa Agropecuária Oleste; 1998.
pág. 15-20.

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 13

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Hooper DU, Bignell DE, Brown VK, Brussaard L, Dangerfield JM, Wall DH, Wardle DA, Coleman
DC, Giller KE, Lavelle P, van der Putten WH, De Ruiter PC, Rusek J, Silver WL, Tiedje JM, Wolters V •
Interações entre a biodiversidade acima e abaixo do solo em ecossistemas terrestres: padrões,
mecanismos e feedbacks. Biociências. 2000;50:1049-61. https://doi. org/
10.1641/0006-3568(2000)050[1049:IBAABB]2.0.CO;2

Huang Y, Yang X, Zhang D, Zhang J. Os efeitos do tamanho da lacuna e das espécies de serapilheira na colonização
da fauna do solo durante a decomposição da serapilheira em plantações de Pinues massoniana. Aplicação Solo
Eco. 2020;155:103611. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2020.103611

Hunter MD, preço PW. Jogando rampas e escadas: heterogeneidade e os papéis relativos das forças de
baixo para cima e de cima para baixo nas comunidades naturais. Ecologia. 1992;73:724-32. https://doi. org/
10.2307/1940152

Ingham ER. A teia alimentar do solo. In: Turgel AJ, Lewandowiski AM, Happen-Vonarb D, editores. Cartilha de
biologia do solo. Ankeny: Sociedade de Conservação do Solo e da Água; 2000. pág. 4-9.

Grupo de Trabalho IUSS WRB. Base de referência mundial para recursos do solo 2014, atualização 2015: Sistema
internacional de classificação de solos para nomear solos e criar legendas para mapas de solos. Roma:
Organização das Nações Unidas para a Alimentação e a Agricultura; 2015. (Relatórios Mundiais sobre Recursos do
Solo, 106).

Jouquet P, Bottinelli N, Shanbhag RR, Bourguignon T, Traoré S, Abbasi SA. Cupins: Os engenheiros de solo
negligenciados dos solos tropicais. Ciência do Solo. 2016;181:157-65. https://doi.org/10.1097/
SS.000000000000119

Jouquet P, Harit A, Cheik S, Traoré S, Bottinelli N. Cupins: Engenheiros de solo para engenharia
ecológica. CR Biol. 2019;342:258-9. https://doi.org/10.1016/j.crvi.2019.09.012

Jouquet P, Traoré S, Choosai C, Hartmann C, Bignell D. Influência dos cupins no funcionamento do

ecossistema. Serviços ecossistêmicos fornecidos por cupins. Eur J Solo Biol. 2011;47:215-22. https://doi.org/
10.1016/j.ejsobi.2011.05.005

Kale RD, Karmegam N. O papel das minhocas nos trópicos com ênfase nos ecossistemas indianos.
Appl Environ Soil Sci. 2010;2010:414356. https://doi.org/10.1155/2010/414356

Köppen W. O sistema geográfico do clima. In: Köppen W, Geiger R, editores. Manual de

climatologia. Berlim: Gebrüder Bornträger; 1936. pág. 1-44.

Lal R. Efeitos da macrofauna nas propriedades do solo em ecossistemas tropicais. Ambiente

Ecossistêmico Agr. 1988;24:101-16. https://doi.org/10.1016/0167-8809(88)90059-X

Lamoureux S, O'Kane MA. Efeitos dos cupins no desempenho do sistema de cobertura do solo. In: Fourie AB,
Tibbett M, editores. Anais da Sétima Conferência Internacional sobre Fechamento de Minas. Perth: Centro
Australiano de Geomecânica; 2012. pág. 433-46.

Laossi KR, Barot S, Carvalho D, Desjardins T, Lavelle P, Martins M, Mitja D, Rendeiro AC, Rousseau G,
Sarrazin M, Velasquez E, Grimaldi M. Efeitos da diversidade vegetal na produção de biomassa vegetal e
macrofauna do solo em pastagens amazônicas . Pedobiologia. 2008;51:397-407. https://doi.org/
10.1016/j.pedobi.2007.11.001

Legendre P, Gallagher ED. Transformações ecologicamente significativas para ordenação de dados de

espécies. Ecologia. 2001;129:271-80. https://doi.org/10.1007/s004420100716

Lavelle P. A fauna do solo das savanas tropicais. II. As minhocas. In: Bourlière F, editor. Savanas
tropicais. Amsterdã: Elsevier; 1983. pág. 485-504.

Lavelle P, Dangerfield M, Fragoso C, Eschenbrenner V, Lopez-Hernandez D, Pashanasi B, Brussaard

L. A relação entre a macrofauna do solo e a fertilidade do solo tropical. In: Swift MJ, Woomer P,
editores. O manejo biológico do solo tropical. Nova York: John Wiley-Sayce; 1994. pág. 137-69.

Lavelle P, Barros E, Blanchart E, Brown G, Desjardins T, Mariani L, Rossi JP. Manejo da MOS nos trópicos:
Por que alimentar a macrofauna do solo? Nutr Cycl Agroecosys. 2001;61:53-61. https://doi. org/10.1023/
A:1013368715742

Lavelle P, Espanha A, Fonte S, Bedano JC, Blanchart E, Galindo V, Grimaldi M, Jimenez JJ, Velásquez E,
Zangerlé A. Agregação de solo, engenheiros de ecossistemas e ciclo de C. Acta Oecol.
2020;105:103561. https://doi.org/10.1016/j.actao.2020.103561

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 14

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Li Y, Kronzucker HJ, Shi W. Microperfilamento de manchas de nitrogênio em solo de arroz: análise

da heterogeneidade espaço-temporal de nutrientes em microescala. 6:27064. https://doi. org/
10.1038/srep27064

Li Y, Ma L, Wang J, Shao M, Zhang J. A composição da comunidade faunística do solo altera a distribuição de

nitrogênio em diferentes tipos de uso da terra no Planalto de Loesss, China. Aplicação Solo Eco.
2021;163:103910. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2021.103910

Marafon G, Barbosa RS, Lacerda JJJ, Martins V, Silva JDF, Costa Jr ZS. Restauração de reservatórios de C e P
por sistema plantio direto no Latossolo Cerrado Brasileiro no Estado do Piauí. Avaliação Ambiental Monit.
2020;192:254. https://doi.org/10.1007/s10661-020-8221-6

Marchão RL, Lavelle P, Celini L, Balbino LC, Vilela L, Becquer T. Macrofauna do solo sob
sistemas integrados lavoura-pecuária em um Ferralsol de Cerrado brasileiro. Pesq Agropec
Bras. 2009;44:1011-20. https://doi.org/10.1590/S0100-204X2009000800033

Martin A, Marinissen JCY. Processos biológicos e físico-químicos em excrementos de animais

do solo. Geoderma. 1993;56:331-47. https://doi.org/10.1016/0016-7061(93)90121-Z

Mathew RP, Feng Y, Githinji L, Ankumah R, Balkom KS. Impacto dos sistemas de plantio direto e
convencional nas comunidades microbianas do solo. Appl Environ Soil Sci. 2012;2012:548620. https://
doi.org/10.1155/2012/548620

Melo TR, Pereira MG, Barbosa GMC, Silva Neto E, Andrello AC, Tavares Filho J. Agregação biogênica
intensifica melhoria do solo causada por adubos. Solo até Res. 2019;190:186-93. https://doi.org/
10.1016/j.still.2018.12.017

Menezes CEG, Correia MEF, Pereira MG, Batista I, Rodrigues KM, Couto WH, Anjos LHC, Oliveira IP.
Macrofauna edáfica em estádios sucessionais de floresta estacional semidecidual e pastagem mista
em Pinheiral (RJ). Rev Brás Cienc Solo. 2009;33:1647-56. https://doi. org/10.1590/
S0100-06832009000600013

Nascente AS, Li Y, Crusciol CAC. Agregação do solo, concentração de carbono orgânico e densidade do
solo afetadas por espécies de culturas de cobertura em sistema de plantio direto. Rev Brás Cienc Solo.
2015;39:871-9. https://doi.org/10.1590/01000683rbcs20140388

Oksanen J, Blanchet FG, Kindt R, Legendre P, Minchin PR, O'Hara RB, Simpson GL, Solymos P,
Stevens MHH, Wagner H. vegano: Pacote de Ecologia Comunitária. Pacote R (versão 2.2-1)
[internet]. 2015. Disponível em: http://CRAN.R-project.org/package=vegan.

Pestana LFA, Souza ALT, Tanaka MO, Labarque FM, Soares JAH. Efeitos interativos entre a estrutura da
vegetação e a fertilidade do solo em assembleias de artrópodes tropicais que vivem no solo. Aplicação Solo
Eco. 2020;155:103624. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2020.103624

Pinheiro J, Bates D, Debroy S, Sarkar D. nlme: Modelos de efeitos mistos lineares e não lineares.
Pacote R (versão 3.1-119) [internet]. 2015. Disponível em: http://CRAN.R-project.org/
package=nlme>.

Poffenbarger HJ, Olk DC, Cambardella C, Kersey J, Liebman M, Mallarino A, Six J, Castellano MJ. Conteúdo,
composição e estabilidade de matéria orgânica do solo em todo o perfil sob sistemas de cultivo que diferem
nos insumos subterrâneos. Ambiente Ecossistêmico Agr. 2020;291:106810. https://doi. org/10.1016/
j.agee.2019.106810

Possamai EJ, Conceição PC, Amadori C, Bartz MLC, Ralisch R, Vicensi M, Marx EF. Adoção do
sistema plantio direto no Paraná: uma (re)visão. Rev Brás Cienc Solo. 2022;46:e0210104. https://
doi.org/10.3390/su15064712

Quadros AF, Zimmer M. Macrodetritívoros acima do solo e processos subterrâneos do solo:

percepções sobre redundância de espécies. Aplicação Solo Eco. 2018;124:83-7. https://doi.org/10.1016/
j. absolo.2017.11.008

Equipe principal de desenvolvimento R. R: Uma linguagem e ambiente para computação estatística. Viena,
Áustria: Fundação R para Computação Estatística; 2014. Disponível em: http://www.R-project.org/.

Rosa MG, Klauberg Filho O, Bartz MLC, Mafra AL, Sousa JPFA, Baretta D. Macrofauna em diferentes
sistemas de uso no oeste e planalto catarinense. Rev Brás Cienc Solo. 2015;39:1544- 54. https://doi.org/
10.1590/01000683rbcs20150033

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 15

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

Rieff GG, Natal-da-Luz T, Renaud M, Azevedo-Pereira HMVS, Chichorro F, Schmelz RM, Sá ELS, Sousa
JP. Impacto do plantio direto versus plantio convencional de milho na mesofauna do solo com e sem
o uso de inseticida à base de lambda-cialotrina: um experimento de modelo de ecossistema terrestre.
Aplicação Solo Eco. 2020;147:103381. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2019.103381

Rodrigues M, Pavinato PS, Withers PJA, Teles APB, Herrera WFB. Fósforo legado e plantio direto em
Latossolos tropicais do Cerrado brasileiro. Ciência Total Meio Ambiente. 2015;542:1050- 61. https://
doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.08.118

Salamon JA, Wissuwa J, Jagos S, Koblmüller M, Ozinger O, Winkler C, Frank T. Efeitos de espécies de plantas na
densidade da macrofauna do solo em pousios aráveis gramíneos de diferentes idades. Eur J Solo Biol.
2011;47:129-37. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2011.01.004

Santos GG, Silveira PM, Marchão RL, Becquer T, Balbino LC. Macrofauna edáfica associada a plantas de
cobertura em plantio direto em um Latossolo Vermelho do Cerrado. Pesq Agrop Bras. 2008;43:115-22.
https://doi.org/10.1590/S0100-204X2008000100015

Santos HG, Jacomine PKT, Anjos LHC, Oliveira VA, Lumbreras JF, Coelho MR, Almeida JA, Araújo Filho JC,
Oliveira JB, Cunha TJF. Sistema brasileiro de classificação de solos. 5. ed. rev. ampl. Brasília, DF:
Embrapa; 2018.

Sheehan C, Kirwan L, Connolly J, Bolger T. Os efeitos da diversidade de grupos funcionais de minhocas na

dinâmica do nitrogênio em solos. Solo Biol Bioquímico. 2006;38:2629-36. https://doi.org/10.1016/j.
solobio.2006.04.015

Singh S, Sharma A, Khajuria K, Singh J, Vig AP. As propriedades do solo alteram os índices de diversidade
de minhocas em diferentes agroecossistemas. BMC Eco. 2020;20:27. https://doi.org/10.1186/
s12898-020-00296-5

Six J, Elliott ET, Paustian K. Rotatividade de macroagregados do solo e formação de microagregados: Um

mecanismo para sequestro de C na agricultura de plantio direto. Solo Biol Bioquímico. 2000;32:2099-103.
https://doi.org/10.1016/S0038-0717(00)00179-6.

Six J, Paustian K. Matéria orgânica do solo associada ao agregado como propriedade do

ecossistema e ferramenta de medição. Solo Biol Bioquímico. 2014;68:A4-9. https://doi.org/
10.1016/j. solobio.2013.06.014

Song X, Wang Z, Tang X, Xu D, Liu B, Mei J, Huang S, Huang G. As contribuições da mesofauna do solo para
a decomposição de folhas e raízes de espécies de plantas dominantes em pastagens. Aplicação Solo Eco.
2020;155:103651. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2020.103651

Souza ST, Cassol PC, Baretta D, Bartz MLC, Klauberg Filho O, Mafra AL, Rosa MG. Abundância e
diversidade da macrofauna do solo em mata nativa, plantações de eucalipto, pastagens perenes,
integração lavoura-pecuária e plantio direto. Rev Brás Cienc Solo. 2016;40:e0150248. https://doi.org/
10.1590/18069657rbcs20150248

Tedesco JM, Volkweiss SJ, Bohnen H. Análises de solo, plantas e outros materiais. Porto Alegre:
Universidade Federal do Rio Grande do Sul; 1985. (Boletim técnico, 5).

van Vliet PCJ, West LT, Hendrix PF, Coleman DC. A influência de Enchytraeidae (Oligochaeta) na
porosidade do solo de pequenos microcosmos. Geoderma. 1993;56:287-99. https://doi.org/10.1016/
B978-0-444-81490-6.50028-5

Velásquez E, Fonte SJ, Barot S, Grimaldi M, Desjardins T, Lavelle P. Impactos da composição de espécies de plantas
mediados pela macrofauna do solo no funcionamento do solo em pastagens amazônicas. Aplicação Solo Eco.
2012;56:43-50. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2012.01.008

Velásquez E, Lavelle P. Macrofauna do solo como indicador para avaliação de serviços ecossistêmicos
baseados no solo em paisagens agrícolas. Acta Oecol. 2019;100:103446. https://doi.org/10.1016/j.
actao.2019.103446

Veloso MG, Cecagno D, Bayer C. Culturas de cobertura vegetal sob plantio direto favorecem associação
organomineral em microagregados e acúmulo de C no solo. Solo até Res. 2019;190:139-46. https://doi.org/
10.1016/j.still.2019.03.003

Vendrame PRS, Marchão RL, Brito OS, Guimarães MF, Becquer T. Relação entre
macrofauna, mineralogia e cálcio e magnésio trocáveis em Latossolos de Cerrado

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 16

 Batista et al Correlações da macrofauna do solo com propriedades químicas e físicas do solo…

sob pasto. Pesq Agropec Bras. 2009;44:996-1001. https://doi.org/10.1590/

S0100-204X2009000800031

Wardle DA, Yeates GW, Barker GM, Bonner KI. A influência da diversidade da serapilheira na
abundância e diversidade de decompositores. Solo Biol Bioquímico. 2006;38:1052-62. https://doi.
org/10.1016/j.soilbio.2005.09.003

Rev Bras Cienc Solo 2023;47:e0230006 17