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Pesquisa em Ciência Veterinária 131 (2020) 104–116

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Pesquisa em Ciência Veterinária

página inicial da revista: www.elsevier.com/locate/rvsc

O status global da Dirofilaria immitis em cães: uma revisão sistemática e meta-análise baseada em artigos T
publicados

Davood Anvaria,b,c,1,ÿÿ, Elahe Naroueid, Ahmad Daryanib , Shahabeddin Sarvib ,

Mahmood Moosazadehe , Hajar Ziaei Hezarjaribib , Mohammad Reza Naroueid ,
Shirzad Gholamibe, 1,ÿ
a
Comitê de Pesquisa Estudantil, Universidade de Ciências Médicas de Mazandaran, Sari, Irã
b
Centro de Pesquisa em Toxoplasmose, Departamento de Parasitologia, Faculdade de Medicina, Universidade de Ciências Médicas de Mazandaran, Sari, Irã
c
Faculdade de Medicina, Universidade de Ciências Médicas de Iranshahr, Iranshahr, Irã d

Faculdade de Medicina Veterinária, Universidade de Zabol, Zabol, Irã

e
Centro de Pesquisa em Ciências da Saúde, Instituto de Dependência, Universidade de Ciências Médicas de Mazandaran, Sari, Irã

INFORMAÇÕES DO ARTIGO ABSTRATO

Palavras-chave: Dirofilaria immitis é um nematóide filarial parasita responsável pela dirofilariose em caninos e felinos domésticos e selvagens e infecções
Dirofilaria immitis pulmonares ou cutâneas em humanos. Esta revisão sistemática e metanálise teve como objetivo avaliar o status de D. immitis em cães com
Dirofilariose
base na literatura disponível. Quatro bases de dados em língua inglesa (ISI Web of Science, Scopus, PubMed e Science Direct) contendo
Cães
dados sobre a prevalência de D. immitis em cães foram minuciosamente pesquisadas, resultando na inclusão de 193 estudos. Os resultados
Revisão sistemática
revelaram que a prevalência agrupada e ponderada da infecção por D. immitis na população canina com base em artigos publicados em todo
Meta-análise
o mundo foi de 10,91% (IC 95% = 10,18–11,65). Além disso, a análise de subgrupo baseada em meta-regressão revelou uma diferença
significativa entre a prevalência agrupada e ponderada de D. immitis em cães e no país (ÿ = 0,14, P = 0,049). Dada a prevalência relativamente
alta da infecção por D. immitis em cães e seus efeitos adversos, sugere-se a realização de mais pesquisas sobre a prevenção e controle da
infecção por dirofilariose em cães em todo o mundo.

1. Introdução
A dirofilariose é uma doença comum entre humanos e animais, causada por
Dirofilaria immitis (D. immitis), um nematóide que pode ser transmitido por insetos e se
espalhar pelo mundo. Muitos animais domésticos, especialmente cães e gatos,
desempenham o papel de hospedeiros principais deste parasita (Atkins, 2003). Os seres
humanos podem ser infectados na fase larval como hospedeiros aberrantes, e vários
casos humanos foram detectados até agora no Irã, no Japão e nos Estados Unidos
(Ettinger e Feldman, 2005). O verme adulto reside na artéria pulmonar de cães, que pode
produzir microfilárias circulantes no sangue em cães. Por outro lado, o verme pré-adulto
é responsável pela dirofilariose pulmonar em humanos, uma vez que o verme não
consegue atingir a maturidade total (Taylor et al., 2016). As larvas infectantes de terceiro
estágio podem ser transmitidas aos hospedeiros vertebrados, como humanos e animais,
através da picada de mosquitos (Anopheles e Culex). Dirofilariose
em cães pode causar sintomas clínicos, como tosse persistente, dispneia, insuficiência
cardíaca congestiva, intolerância à atividade física, hemólise intravascular, hemoptise,
ascite, tromboembolismo pulmonar e perda de apetite e peso. Nas regiões tropicais e
subtropicais do mundo, a dirofilariose é considerada uma das mais importantes doenças
zoonóticas transmitidas entre humanos e carnívoros (Vieira et al., 2014) e mortal em
cães se não for tratada (Taylor et al., 2016). A presença de cães infectados com vermes
adultos produtores de microfilárias determina a prevalência e transmissão de D. immitis
em cães e gatos. A prevalência tende a variar dramaticamente entre diferentes regiões
do mundo devido a certos factores epidemiológicos, tais como a distribuição das
espécies de mosquitos (vector), fertilidade dos mosquitos, densidade populacional dos
mosquitos, comportamento animal, temperatura ambiental, condições de vida. -dições e
a idade média do hospedeiro suscetível (Anvari et al., 2019a; Omar et al., 2018; Taylor
et al., 2016).

ÿ Autor correspondente em: S. Gholami, Departamento de Parasitologia, Centro de Pesquisa de Toxoplasmose (TRC), Faculdade de Medicina, Universidade de Ciências Médicas de Mazandaran, 18º Km de
Khazar abad Road, Sari, Província de Mazandaran, Irã. Caixa Postal: 48175-1665. Fax: +98 151 3543088.
ÿÿ Correspondência para: D. Anvari, Departamento de Parasitologia, Faculdade de Medicina, Universidade de Ciências Médicas de Mazandaran, Sari, Irã.
Endereços de e-mail: davood_anvari@live.com (D. Anvari), sgholami200@gmail.com (S. Gholami).
1
Contribuiu igualmente.

https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2020.04.002 Recebido
em 23 de março de 2019; Recebido em formato revisado em 1º de abril de 2020; Aceito em 2 de abril de
2020 0034-5288/ © 2020 Elsevier Ltd. Todos os direitos reservados.
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Figura 1. Fluxograma do processo de revisão sistemática e metanálise.

Nos últimos 20 anos, a distribuição geográfica da dirofilariose canina Diretriz de Análises (PRISMA) e sua lista de verificação (Moher et al., 2009).
a infecção aumentou significativamente. Além disso, um número crescente
de casos de infecção por D. immitis em cães foi relatado em muitos países
2.1. Estratégia para pesquisa bibliográfica
(Hou et al., 2011). No entanto, ainda existe uma lacuna no nosso conhecimento
sobre a situação deste parasita em todo o mundo e em
Para efeitos do estudo, foram utilizadas quatro bases de dados em língua
diferentes continentes.
inglesa, incluindo ISI Web of Science, Scopus, PubMed e Science Direct.
Com esse pano de fundo em mente, a presente revisão sistemática e
pesquisou todos os artigos relacionados à infecção por D. immitis em cães
meta-análise teve como objetivo atualizar e ampliar nosso conhecimento sobre o
publicados até setembro de 2019. O processo de busca foi realizado
status das infecções por Dirofilaria immitis em cães com base em artigos
usando termos de cabeçalho de assunto médico, incluindo “Dirofilariose”,
publicados, fornecer e compilar informações sobre o status e distribuição de
“Dirofilaria immitis”, “D. immitis”, “cachorro”, “prevalência” e “ser-oprevalência”.
Infecções por Dirofilaria immitis em cães ao redor do mundo, avalie o risco
fatores de infecção por dirofilariose e estabelecer o status mundial de
este parasita pela primeira vez de acordo com estudos publicados até agora.
2.2. Critérios de inclusão e exclusão

2. Métodos Os critérios de inclusão envolveram: 1) artigos transversais que estimaram a

prevalência de D. immitis em cães com dados detalhados, 2) pesquisas realizadas
Esta revisão sistemática da literatura e meta-análise está estritamente sujeita apenas em cães e 3) artigos em língua inglesa.
aos Itens de Relatório Preferenciais para Revisões Sistemáticas e Meta-análises. Além disso, os artigos excluídos foram: 1) artigos de revisão, 2)

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tabela 1
Características dos estudos abstraídosa .

Estudar Autor, Ano Amostra Total Nº de Positivo Método de diagnóstico País Continente Controle de qualidade

1 (Ward, 1965) 543 239 Teste de Knott EUA América 5

2 (Sengbusch et al., 1975) 100 2 Teste de Knott EUA América 6
3 (Streitel et al., 1977) 500 24 Teste de Knott EUA América 5
4 (Cazacos, 1978) 112 17 Necropsia EUA América 6
5 (Walters et al., 1981) 97 2 Teste de Knott EUA América 7
6 (Pratt et al., 1981) 11823 447 Teste de Knott EUA América 7
7 (Quedas e Platt, 1982) 100 19 Teste de Knott EUA América 6
8 (Blake e Overend, 1982) 734 15 Necropsia Austrália Austrália 6
9 (Martin e Collins, 1985) 331 36 Teste de filtragem País de Gales Europa 6
10 (Hesselink, 1988) 631 66 Teste de Knott Curaçau América 7
11 (Foreyt e Lagerquist, 1991) 601 3 ELISA EUA América 7
12 (Patton e McCracken, 1991) 3608 213 ELISA EUA América 6
13 (Patton e Faulkner, 1992) 6977 430 Teste de Knott EUA América 7
14 (Copland et al., 1992) 1428 18 Teste de Knott Austrália Austrália 6
15 (Bidgood e Collins, 1996) 304 19 Teste de fosfatase ácida Austrália Austrália 7
16 (Jafari et al., 1996) 114 11 Teste de Knott Irã Ásia 7
17 (Montoya et al., 1998) 2034 1198 Teste de hemaglutinação Espanha Europa 7
18 (Wang, 1998) 100 47 ELISA Taiwan Ásia 6
19 (Fan et al., 2001) 664 89 ELISA Taiwan Ásia 6
20 (Theis et al., 2001) 788 6 ELISA EUA América 7
21 (Cringoli et al., 2001) 351 2 Teste de Knott Itália Europa 6
22 (Yoon et al., 2002) (Öge 17644 263 ELISA Coreia do Sul Ásia 7
23 et al., 2003) 280 26 ELISA Peru Europa 6
24 (Labarthe et al., 2003) 2553 51 ELISA Brasil América 6
25 (Kaiser e Williams, 2004) 176 170 Necropsia EUA América 6
26 (Reifur et al., 2004) 256 10 Teste de filtragem Brasil América 6
27 (Voyvoda et al., 2004) 158 22 Teste de Knott Peru Europa 7
28 (Yabsley et al., 2004) 611 68 Teste de Knott EUA América 7
29 (Duran-Struuck et al., 2005) 104 19 Teste de HW da TESTEMUNHA República Dominicana América 7
30 (Kim e Huh, 2005) 500 50 Necropsia Coreia do Sul Ásia 7
31 (Svobodova e Mišoÿova, 2005) 36 11 ELISA República Checa Europa 7
32 (Oncel e Vural, 2005) 380 ELISA Peru Europa 6
33 (Montoya et al., 2006) 823 4 172 Detecção de antígeno Espanha Europa 7
34 (Svobodová et al., 2006) 77 5 ELISA República Checa Europa 6
35 (Solano-Gallego et al., 2006) 460 3 IFAT Espanha Europa 6
36 (Bolio-Gonzalez et al., 2007) 676 56 Teste de Knott México América 7
37 (Byeon et al., 2007) 294 19 Esfregaço de sangue Coreia do Sul Ásia 7
38 (Yildirim et al., 2007) 280 27 ELISA Peru Europa 6
39 (Notarnicola e Navone, 2007) 265 6 Teste de Knott Argentina América 7
40 (Levy e outros, 2007) 1958 956 Detecção de antígeno EUA América 7
41 (Boonyapakorn et al., 2008) 589 107 Técnica de tubo de microhematócrito Tailândia Ásia 6
42 (Simsek et al., 2008) 211 27 ELISA Peru Europa 6
43 (Yildiz et al., 2008) 142 49 ELISA Peru Europa 6
44 (Vezani et al., 2008) 4934 88 Detecção de antígeno Argentina América 6
45 (Levy e outros, 2008) 95 32 Detecção de antígeno Galápagos América 7
46 (Lazri et al., 2008) 272 19 Detecção de antígeno Kosovo e Albânia Europa 7
47 (Hoff et al., 2008) 187 67 ELISA Ilhas Turcas e Caicos América 7
48 (Gadahi et al., 2008) 300 16 Teste de Knott Paquistão Ásia 7
49 (Beall et al., 2008) 731 11 ELISA EUA América 7
50 (Hirsch e Pantchev, 2008) 5483 65 ELISA Alemanha Europa 7
51 (Bowman e outros, 2009) 3182301 43500 ELISA EUA América 7
52 (Meriem-Hind e Mohamed, 2009) 184 45 ELISA Argélia África 7
53 (Yaman et al., 2009) 269 70 ELISA Peru Europa 7
54 (Pantchev e outros, 2009b) 919 2 Detecção de antígeno França Europa 6
55 (Pantchev e outros, 2009a) 44 3 PCR Alemanha Europa 7
56 (Hamel et al., 2009) 30 1 IFAT Albânia Europa 7
57 (Furtado et al., 2009) 188 61 Teste de Knott Brasil América 7
58 (Kim e outros, 2010) 252 5 ELISA Coreia do Sul Ásia 7
59 (Lefkaditis et al., 2010) 341 61 ELISA Grécia Europa 6
60 (Miterpakova et al., 2010) 591 118 Teste de Knott Eslováquia Europa 6
61 (Morchón et al., 2010) 100 12 Detecção de antígeno Espanha Europa 7
62 (Nematollahi e Barazandeh, 2010) 100 30 Teste de Knott Irã Ásia 7
63 (Jalali et al., 2010) 100 5 Teste de Knott Irã Ásia 7
64 (Song et al., 2010) 81 17 ELISA Coreia do Sul Ásia 6
65 (Tzipory et al., 2010) 1500 81 ELISA EUA América 7
66 (Montoya-Alonso et al., 2010) 697 290 ELISA Espanha Europa 7
67 (Montoya-Alonso et al., 2010) 697 135 Detecção de antígeno Espanha Europa 7
68 (Tiawsirisup et al., 2010) 500 50 Esfregaço de sangue Tailândia Ásia 6
69 (Lim et al., 2010) 229 51 Detecção de antígeno Coreia do Sul Ásia 6
70 (Chandrashekar et al., 2010) 846 113 ELISA EUA América 7
71 (Caro-Gonzalez et al., 2011) 279 167 PCR México América 6
72 (Carrade et al., 2011) 2431 17 ELISA EUA América 7
73 (Hou et al., 2011) 886 147 PCR China Ásia 7
74 (Icen et al., 2011) 82 2 ELISA Peru Europa 7

(Continua na próxima página)

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Tabela 1 (continuação)

Estudar Autor, Ano Amostra Total Nº de Positivo Método de diagnóstico País Continente Controle de qualidade

75 (Miller e Crosbie, 2011) 519 18 ELISA EUA América 7

76 (Montoya-Alonso et al., 2011) 547 105 ELISA Espanha Europa 7
77 (Simsek et al., 2011) 123 10 PCR Peru Europa 7
78 (Theis et al., 2011) 1822 134 ELISA EUA América 6
79 (Villeneuve et al., 2011) 86251 187 ELISA Canadá América 7
80 (Kartashev e outros, 2011) 76 23 Teste de Knott Rússia Europa 7
81 (Venco et al., 2011) 608 181 Teste de Knott Itália Europa 7
82 (Scorza et al., 2011) 84 2 ELISA Costa Rica América 7
83 (Levy et al., 2011) 400 195 Detecção de antígeno EUA América 7
84 (Gholami et al., 2011) 50 3 Necropsia Irã Ásia 6
85 (Cantó et al., 2011) 378 5 Necropsia México América 7
86 (Cardoso et al., 2012) 557 20 ELISA Portugal Europa 7
87 (Mircean et al., 2012) 1146 38 ELISA Romênia Europa 7
88 (Ng et al., 2012) 150 2 Detecção de antígeno Malásia Ásia 6
89 (Yuasa et al., 2012) 344 71 ponto-ELISA Taiwan Ásia 7
90 (Schnyder e Deplazes, 2012) 16 5 ELISA Suíça Europa 7
91 (Salinas-Melendez et al., 2012) 391 28 ELISA México América 7
92 (Jung et al., 2012) 418 29 ELISA Coreia do Sul Ásia 7
93 (Hamel et al., 2012) 78 2 ELISA Hungria Europa 7
94 (Altas et al., 2013) 50 31 ELISA Peru Europa 7
95 (Adanir et al., 2013) 142 31 ELISA Peru Europa 7
96 (Liu e outros, 2013) 528 67 Detecção de antígeno China Ásia 6
97 (Razi Jalali et al., 2013) 200 19 Teste de contraimunoeletroforese Irã Ásia 6
98 (Sari et al., 2013) 100 40 Detecção de antígeno Peru Europa 6
99 (Volgina et al., 2013) 440 36 Detecção de antígeno Rússia Europa 7
100 (Tabar et al., 2013) 49 7 PCR Espanha Europa 7
101 (Hamel et al., 2013) 23 2 PCR Ucrânia Europa 7
102 (Eberts, 2013) 72 65 Detecção de antígeno EUA América 7
103 (Bhattacharjee e Sarmah, 2013) 468 24 Esfregaço de sangue Índia Ásia 6
104 (Bhattacharjee e Sarmah, 2014) 468 36 Detecção de antígeno Índia Ásia 7
105 (Kramer e outros, 2014) 3094 5 Detecção de antígeno Polônia Europa 7
106 (Labarthe et al., 2014) 1531 354 Detecção de antígeno Brasil América 7
107 (Landum et al., 2014) 308 47 Teste de Knott Portugal Europa 7
108 (McCown et al., 2014) 498 8 Detecção de antígeno Colômbia América 7
109 (Méndez et al., 2014) 194 156 Detecção de antígeno Espanha Europa 6
110 (Oi et al., 2014) 100 23 Detecção de antígeno Japão Ásia 6
111 (Velasquez et al., 2014) 165 103 Detecção de antígeno EUA América 7
112 (Vieira et al., 2014) 304 78 Detecção de antígeno Portugal Europa 6
113 (Khedri et al., 2014) 87 24 Teste de Knott Irã Ásia 7
114 (Víchová et al., 2014) 366 8 PCR Eslováquia Europa 7
115 (Ural e outros, 2014) 307 7 ELISA Peru Europa 7
116 (Stillman et al., 2014) 366 94 ELISA EUA América 7
117 (Farkas et al., 2014) 1305 31 ELISA Hungria Europa 7
118 (Chou et al., 2014) 720 52 PCR Taiwan Ásia 7
119 (Borthakur et al., 2014) 191 34 Detecção de antígeno Índia Ásia 5
120 (Bhattacharjee et al., 2014) 58 8 Detecção de antígeno Índia Ásia 5
121 (Balakrishnan et al., 2014) 71 8 Detecção de antígeno EUA América 7
122 (Aroch et al., 2015) 48 14 Detecção de antígeno Israel Ásia 7
123 (Borthakur et al., 2015) 782 141 Detecção de antígeno Índia Ásia 7
124 (Iônica et al., 2015) 390 24 PCR Romênia Europa 7
125 (Montoya-Alonso et al., 2015) 1511 37 Detecção de antígeno Espanha Europa 7
126 (Pantchev e outros, 2015) 167 27 Detecção de antígeno Bulgária Europa 7
127 (Vieira et al., 2015) 386 8 ELISA Portugal Europa 7
128 (Willi et al., 2015) 15 4 PCR Hungria Europa 7
129 (Wei et al., 2015) 40 9 PCR Costa Rica América 7
130 (Siwila et al., 2015) 251 10 Detecção de antígeno Zâmbia África 7
131 (Schüle et al., 2015) 116 13 ELISA Albânia Europa 7
132 (Rojas et al., 2015) 146 16 Detecção de antígeno Costa Rica América 7
133 (Maia et al., 2015) 170 16 DAT Portugal Europa 7
134 (Feng et al., 2015) 1440 102 PCR Taiwan Ásia 7
135 (Bacsadi et al., 2016) 2622 27 Necropsia Hungria Europa 6
136 (Ciucÿ et al., 2016a) 108 24 Teste de Knott Romênia Europa 7
137 (Ciucÿ et al., 2016b) 458 41 ELISA Romênia Europa 6
138 (Diakou et al., 2016) 750 31 Teste de Knott Grécia Europa 7
139 (Moraes-da-Silva Mde et al., 2016) 204 44 Detecção de antígeno Brasil América 6
140 (Movilla et al., 2016) 1706 91 Detecção de antígeno México América 7
141 (Nguyen et al., 2016) 39 36 PCR em tempo real Austrália Austrália 7
142 (Ogbaje e Abel, 2016) 186 4 Teste de Knott Nigéria África 7
143 (Radev et al., 2016) 33 5 Teste de Knott Bulgária Europa 6
144 (Ugochukwu et al., 2016) 119 4 Esfregaço de sangue Nigéria África 7
145 (Hosseinzadeh Varjoy et al., 2016) 121 14 PCR Irã Ásia 7
146 (Wang e outros, 2016) 1176 155 Detecção de antígeno China Ásia 7
147 (Montoya-Alonso et al., 2016) 1643 258 Detecção de antígeno Espanha Europa 7
148 (Vascellari et al., 2016) 330 19 IFAT Itália Europa 7
149 (Starkey et al., 2016) 210 67 Detecção de antígeno Haiti América 7

(Continua na próxima página)

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D. Anvari, et al. Pesquisa em Ciência Veterinária 131 (2020) 104–116

Tabela 1 (continuação)

Estudar Autor, Ano Amostra Total Nº de Positivo Método de diagnóstico País Continente Controle de qualidade

150 (Simsek e Ciftci, 2016) 161 3 PCR Peru Europa 7

151 (Ramos et al., 2016) 104 12 Teste de Knott Brasil América 6
152 (Maia et al., 2016) 230 24 PCR Portugal Europa 7
153 (Liesner et al., 2016) 1023 2 PCR Alemanha Europa 6
154 (Inpankaew et al., 2016) 101 16 PCR Camboja Ásia 6
155 (Hamel et al., 2016) 602 13 ELISA Albânia Europa 7
156 (Cetinkaya et al., 2016) 402 27 Detecção de antígeno Peru Europa 7
157 (Cetinkaya et al., 2016) 402 11 PCR Peru Europa 7
158 (Cannon et al., 2016) 196 23 ELISA EUA América 7
159 (Borthakur et al., 2016) 782 141 ELISA Índia Ásia 6
160 (Borthakur et al., 2016) 782 109 PCR Índia Ásia 6
161 (Barrett e Little, 2016) 105 11 Detecção de antígeno EUA América 7
162 (Alvåsen et al., 2016) 100 4 ELISA Maláui África 6
163 (Conan et al., 2017) 115 8 Detecção de antígeno São Cristóvão e Nevis América 6
164 (DiGangi et al., 2017) 616 45 Detecção de antígeno EUA América 7
165 (Elhamiani Khatat et al., 2017) 217 35 Detecção de antígeno Marrocos África 7
166 (Kamyingkird et al., 2017) 394 95 PCR Tailândia Ásia 7
167 (Montenegro et al., 2017) 314 25 Detecção de antígeno Costa Rica América 7
168 (Rjeibi et al., 2017) 200 29 PCR Tunísia África 7
169 (Tahir et al., 2017b) 209 3 PCR Argélia África 7
170 (Montoya-Alonso et al., 2017) 1716 52 Detecção de antígeno Espanha Europa 7
171 (Tahir et al., 2017a) 94 20 PCR França Europa 7
172 (Piantedosi et al., 2017) 1335 3 ELISA Itália Europa 7
173 (Mrljak et al., 2017) 435 2 IFAT Croácia Europa 6
174 (Moraes et al., 2017) 50 8 Teste de Knott Brasil América 7
175 (Lau et al., 2017) 90 9 Detecção de antígeno Malásia Ásia 5
176 (Guven et al., 2017) 133 2 PCR Peru Europa 7
177 (Figueredo et al., 2017) 300 32 Detecção de antígeno Brasil América 7
178 (Carslake et al., 2017) 237 111 Detecção de antígeno Samoa Austrália 7
179 (Bamorovat et al., 2017) 149 8 ELISA Irã Ásia 6
180 (Bamorovat et al., 2017) 149 6 PCR Irã Ásia 6
181 (Atas et al., 2018) 306 9 PCR Peru Europa 7
182 (Diosdado et al., 2018) 191 11 Detecção de antígeno Espanha Europa 7
183 (Omar et al., 2018) 294 40 ELISA Arábia Saudita Ásia 6
184 (Sauda et al., 2018) 639 1 Detecção de antígeno Itália Europa 7
185 (Torres-Chable et al., 2018) 1050 84 PCR México América 7
186 (Dahmani et al., 2018) 65 11 PCR França Europa 7
187 (Wang et al., 2018) 637 1 Detecção de antígeno China Ásia 7
188 (Hodo et al., 2019) 608 97 Detecção de antígeno EUA América 7
189 (Anvari et al., 2019a) 99 30 Teste de Knott Irã Ásia 7
190 (Evason et al., 2019) 753468 1263 Detecção de antígeno Canadá América 7
191 (McGill et al., 2019) 660946 762 Detecção de antígeno Canadá América 7
192 (Pedram et al., 2019) 311 7 PCR Irã Ásia 6
193 (Silva et al., 2019) 33 2 PCR Brasil América 7

PCR: reação em cadeia da polimerase, ELISA: ensaio imunoenzimático, IFAT: teste de anticorpos de imunofluorescência, DAT: teste de aglutinação direta, QA:
Avaliação de qualidade.
a
O tipo de estudo foi estudo transversal.

apresentação do resultado final, em vez dos dados brutos, 3) idioma diferente do inglês
artigos de idiomas e 4) ausência de cães no estudo.
2.3. Seleção de estudos e extração de dados
Cada artigo foi avaliado separadamente por dois autores. Então o
artigos de texto completo elegíveis foram baixados e seus dados foram registrados
em um arquivo Excel. Os dados registrados incluíram o primeiro autor, ano de
publicação, localização geográfica, tamanho total da amostra, número de positivos
casos e métodos diagnósticos.
2.4. Avaliação de qualidade
A qualidade dos estudos incluídos foi determinada usando o Newcastle
Escala de Ottawa (artigos de baixa qualidade pontuam menos de 3,5, artigos de qualidade moderada
os artigos pontuam de 3,6 a 5,25 e os artigos de alta qualidade pontuam de 5 a 5,26) (Modesti
e outros, 2016). Assim, os papéis com qualidade adequada e aceitável
qualidade (> 3,5) foram incluídos na meta-análise.
2.5. Meta-análise
No presente estudo, o resumo visual dos dados foi obtido
usando gráficos florestais para avaliar o tamanho do efeito e o efeito de cada pesquisa
(prevalência de Dirofilaria immitis entre cães em todos os estudos incluídos)
com seu intervalo de confiança (IC) de 95%. Para fins de meta-análise, um modelo de
efeito aleatório foi selecionado para explicar o efeito do estudo
para ter em conta a variação esperada na prevalência subjacente de
infecção dependendo do estudo.
A heterogeneidade entre os estudos foi avaliada pelo teste Q de Cochran
e eu 2 índice. A quantidade de heterogeneidade varia de 0 a 100%
e indica a porcentagem da diferença na estimativa pontual que
2 valores
pode ser atribuído à heterogeneidade do estudo e não ao acaso. EU
de < 25%, 25 - 50% e > 50% considerado indicativo de baixo, moderado,
e alta heterogeneidade, respectivamente. Quando estava presente heterogeneidade
moderada a alta, os conjuntos de dados foram subagrupados para investigar possíveis
2 valores
fontes de heterogeneidade. Para esta revisão, determinamos que eu
acima de 75% eram indicativos de heterogeneidade significativa que justificava
análise com um modelo de efeitos aleatórios em oposição aos efeitos fixos
modelo para ajustar a variabilidade observada. Essa heterogeneidade foi
explorado ainda mais por meio de análises de subgrupos e meta-regressão.
Abordagem multivariada foi empregada para avaliar as causas da heterogeneidade
entre os estudos selecionados. Além disso, com base no teste de regressão de Egger,
foi elaborado um gráfico de funil para verificar a existência de
viés de publicação (Rothstein et al., 2005). A metanálise foi

108
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D. Anvari, et al. Pesquisa em Ciência Veterinária 131 (2020) 104–116

realizado no software Stata, versão 14 (StataCorp, College Station, TX, EUA). Valor P inferior
a 0,05 foi considerado estatisticamente significativo (Higgins e Thompson, 2002).

3. Resultados

3.1. Estudos qualificados

A busca em quatro bases de dados resultou na inclusão de 2.031 artigos, dos quais
1.446 artigos foram excluídos por duplicidade e 585 artigos foram triados após essa exclusão.
Um total de 379 artigos foram excluídos após uma triagem preliminar baseada em títulos e
resumos e 206 estudos foram extraídos. A partir daí, foram excluídos 17 artigos considerando
os critérios de inclusão e exclusão dos textos completos dos artigos. Finalmente, um número
de 189 artigos elegíveis (inclui 193 conjuntos de dados) foram qualificados para revisão
sistemática da literatura e meta-análise. A Figura 1 demonstra o processo de seleção dos
estudos e a Tabela 1 apresenta as características basais de todos os estudos incluídos na
meta-análise.

3.2. Taxa de prevalência de D. immitis em cães em todo o mundo com base em dados publicados
papéis

O resultado da atual meta-análise revelou que a prevalência agrupada e ponderada de

D. immitis em cães em todo o mundo, utilizando modelos de efeitos aleatórios, foi de 10,91%
(IC 95% = 10,18–11,65) (Fig. 2).

3.2.1. Infecção por D. immitis em cães com base no continente Com

base na meta-análise, a prevalência de D. immitis em cães com base no continente foi a
seguinte: Austrália 22,68% (IC 95%: 6,30-45,37), Ásia 12,07 % (IC 95%: 9,12-15,37), América
11,60% (IC 95%: 10,47-12,77), Europa 10,45% (IC 95%: 7,51-13,82) e África 7,57% (IC 95%:
3,09-13,80) ( Figura 3). Além disso, a heterogeneidade total no subgrupo continente foi de
99,23% e a maior heterogeneidade foi observada no continente América (I

2
=99,99%).

3.2.2. Infecção por D. immitis em cães com base no país Com

base nos modelos de efeitos aleatórios, a prevalência mais alta e mais baixa de D.
immitis em cães com base no país foi a seguinte: Espanha 19,25% (IC 95%: 8,27-33,45) e
Canadá 0,16% (IC 95%: 0,11-0,21)
(Mesa 2). Além disso, a heterogeneidade total no subgrupo de países foi de 99,82% e a maior
heterogeneidade foi observada nos EUA (I
2
=99,77%).

3.2.3. Infecção por D. immitis em cães com base no ano

A prevalência de D. immitis em cães com base no ano foi listada abaixo: 2011 – 2015
ano 14,05% (IC 95%: 10,51-18,00), 2006 – 2010 ano 12,65% (IC 95%: 8,80-17,09), 2001 –
2005 ano 11,44% (IC 95%: 5,99-18,36), < 2000 (1965-1998) ano 10,76% (IC 95%: 5,46-17,58)
e ÿ2016 ano 7,60% (IC 95%: 6,84-8,41). Além disso, a heterogeneidade total no subgrupo de
anos foi de 99,62% e a maior heterogeneidade foi observada em> 2.000 anos (I

2
=99,60%).

3.2.4. Infecção por D. immitis em cães com base no método diagnóstico

Nesse sentido, a prevalência de D. immitis em cães com base no método diagnóstico
foi a seguinte: necropsia 14,49% (IC 95%: 2,37-34,36), detecção de antígeno 13,57% (IC
95%: 12,16-15,05), Knott's teste 11,99% (IC 95%: 8,97-15,39), PCR 11,44% (IC 95%:
7,75-15,74), ELISA 8,56% (IC 95%: 7,37-9,82), esfregaço de sangue 6,51% (IC 95%: 4,10-
9,42) e RIFI 2,14% (IC 95%: 0,30-5,60). Além disso, a heterogeneidade total no subgrupo
método foi de 98,12% e a maior heterogeneidade foi observada no método de detecção de
antígeno (I
2
=99,77%).

3.2.5. Viés de publicação e meta-regressão A análise

Figura 2. Forest plot da prevalência mundial de Dirofilaria immitis em cães. de subgrupos baseada em meta-regressão revelou uma diferença significativa entre a
prevalência agrupada de D. immitis em cães e no país (ÿ = 0,14, P = 0,049) (Tabela 2).

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D. Anvari, et al. Pesquisa em Ciência Veterinária 131 (2020) 104–116

Fig. 3. Mapa mundial mostrando a prevalência de Dirofilaria immitis em cães com base no continente.

De acordo com o teste de regressão de Egger revelou que o viés de publicação pode avaliar os motivos de heterogeneidade entre os estudos selecionados, foi realizada
não ter um impacto substancial na estimativa da prevalência total (viés de Egger = 6,9, P metarregressão. Os resultados da meta-regressão mostraram que o subgrupo de países
= 0,0751) (Figura 4). teve o maior impacto na heterogeneidade (P= 0,049). De modo geral, pode-se concluir que
os fatores geográficos de cada país ou área são a razão mais importante para a
discrepância entre os estudos. A dirofilariose é uma doença grave que se sabe há muito
4. Discussão
tempo que se espalha de regiões tropicais e subtropicais para países de zonas temperadas.
A distribuição geográfica da doença é essencial para o ciclo biológico de D. immitis (Rosa
A dirofilariose cardiopulmonar é uma doença transmitida por vetores, distribuída
et al., 2002) e o clima é um fator crítico que afeta a prevalência desta doença.
mundialmente, causada por Dirofilaria immitis, afetando principalmente cães e gatos.
Diferentes espécies de mosquitos culicídeos pertencentes principalmente aos gêneros
Culex, Anopheles e Aedes têm sido implicadas na transmissão deste parasita. Como
Os mosquitos necessitam de clima quente e temperaturas adequadas para produzir o
algumas dessas espécies de mosquitos se alimentam indiscriminadamente de reservatórios
desenvolvimento larval de terceiro estágio no hospedeiro intermediário, uma vez que os
humanos e animais, D. immitis pode ser transmitida a humanos residentes em áreas
vermes necessitam de temperaturas superiores a 18°C por quase 1 mês (Montoya et al.,
endêmicas, causando nódulos pulmonares benignos frequentemente confundidos com
1998). Na Europa, a dirofilariose em animais e humanos é endémica nos países
carcinomas pulmonares (Montoya-Alonso et al., 2011; Simón e outros, 2009).
mediterrânicos (Simón et al., 2005) e é detectada com maior frequência nas zonas centrais
e orientais do continente europeu (Simón et al., 2009). Além dos factores geográficos, i)
Até onde sabemos, a presente revisão é o primeiro estudo que investigou a prevalência
elevada densidade de cães em áreas onde os vectores estão presentes, ii) mudanças
geral da infecção por D. immitis entre cães em todo o mundo. Os resultados relataram que
sazonais no desenvolvimento e taxas de sobrevivência tanto do parasita como do vector,
a prevalência global da infecção por D. immitis em cães com base em artigos publicados
iii) periodicidade diurna da microfilaremia (garante que um elevado número de microfilárias
é de 10,91% com o intervalo de confiança de 95% de 10,18% - 11,65% entre 1965 - 2019.
seja circulando no sangue periférico durante o período de atividade do mosquito), iv)
distribuição da fauna de mosquitos ev) idade dos cães (a infecção ocorre comumente em
Além disso, o resultado obtido revelou que a prevalência de D. immitis na população
cães com mais de um ano) desempenham um papel importante na distribuição e
canina baseada no continente foi a listada: Austrália 22,68%, Ásia 12,07%, América
epidemiologia da doença.
11,60%, Europa 10,45% e África 7,57%. Um dos principais vetores de D. immitis é o
mosquito Culex que tem distribuição mundial (Taylor et al., 2016). Uma maior prevalência
Esses fatores, juntamente com razões como o tipo de método diagnóstico com sensibilidade
de D. immitis em cães foi observada na Austrália, o que pode ser atribuído à alta
e especificidade diferentes, o número de amostras examinadas, o tipo de clima que afeta
prevalência de mosquitos Culex nesta região (Shi et al., 2017). Além disso, a humidade e
a presença do mosquito e o tipo de sistema de reprodução dos cães, levaram à prevalência
as variações sazonais amenas neste continente contribuem para a sobrevivência e o
altamente variável (alta heterogeneidade) de D. immitis em cães de todo o mundo (Brooks
desenvolvimento dos mosquitos vetores (Dearsley et al., 2019). Além disso, de acordo com
e Hoberg, 2007; Montoya-Alonso et al., 2010; Morchón et al., 2012; Taylor et al., 2016).
os resultados obtidos dos modelos de efeitos aleatórios, o maior e o menor surto de D.
immitis na população canina com base no país foram detectados em Espanha 19,25% e
De acordo com os resultados da meta-análise, a prevalência de D. im-mitis em cães
no Canadá 0,16%, respectivamente. Como mostram os resultados, a prevalência de D.
com base no ano do maior para o menor foi seguida: 2011 – ano 2015 14,05%, 2006 –
immitis varia amplamente entre diferentes países e continentes. Assim, de acordo com os
ano 2010 12,65%, 2001 – ano 2005 11,44%. , < 2000 (1965-1998) ano 10,76% e ÿ2016
resultados da subanálise desta revisão, a heterogeneidade dos estudos incluídos foi muito
ano 7,60%. Nos últimos anos (ÿ2016), a prevalência do parasita D. immitis em cães tem
elevada no subgrupo ano (I (I2 = 99,82%) e continente (I
diminuído em todo o mundo. Esta aparente redução da dirofilariose pode ser atribuída a
medidas eficazes para controlar a

2 2
= 99,62%), método diagnóstico (I = 98,12%), país
2
população de mosquitos portadores da doença e medidas preventivas regulares
= 99,23%). Por outro lado, para

110
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D. Anvari, et al. Pesquisa em Ciência Veterinária 131 (2020) 104–116

mesa 2
Análise de subgrupos da prevalência global de Dirofilaria immitis em cães

Grupo de estratificação Prevalência ponderada (%) IC 95% Teste de heterogeneidade Viés de publicação Meta-regressão

QP I2 % Total I2 %t P ÿ P

Continente
África 7,57 3.09-13.80 110.07 < 0,001 93,6 99,23 7,5 0,744 -0,30 0,741
América 11h60 10,47-12,77 39412.34 < 0,001 99,9 9.7 0,571
Ásia 12.07 9.12-15.37 2.443,59 < 0,001 98,2 5.7 0,591
Austrália 22,68 6h30-45h37 529.12 < 0,001 99,2 34,8 0,060

Europa 10h45 7,51-13,82 8273,74 < 0,001 99,1 4.8 0,130

País
Albânia 5,49 0,83-13,85 15h27 < 0,001 86,9 99,82 3.2 0,614 0,14 0,049
Austrália 16h49 4,90-33,12 221,39 < 0,001 98,6 12,9 0,149
Brasil 13.03 5,17-23,75 617,58 < 0,001 98,7 5.9 0,060
Canadá 0,16 0,11-0,21 94,83 < 0,001 97,9 7.7 0,668
China 8,81 2.06-19.61 241,63 < 0,001 98,8 13.7 0,545
Costa Rica 9,53 4,66-15,91 13h49 0,003 77,8 2.7 0,375

Alemanha 1,15 0,19-2,89 18h47 < 0,001 89,2 1,75 0,751

Hungria 2,62 0,97-5,05 23.13 < 0,001 87 1,9 0,209

Índia 13.11 9.05-17.78 84.02 < 0,001 92,9 3.8 0,416
Irã 11h45 632-17,85 123,73 < 0,001 91,9 9.1 0,085

Itália 3,98 0,00-15,72 536,20 < 0,001 99,3 8,9 0,118

México 11h60 3,94-22,57 461,19 < 0,001 98,9 22.4 0,268

Portugal 9h90 3.97-18.10 140,88 < 0,001 96,5 12.3 0,390

Romênia 8,78 4.06-15.07 50,48 < 0,001 94,1 5.2 0,083
Coreia do Sul 8.49 3,43-15,52 285,99 < 0,001 97,9 4,5 0,136

Espanha 19h25 8,27-33,45 3309.42 < 0,001 99,6 -1,0 0,930

Taiwan 16,65 9,44-25,41 136,85 < 0,001 97,1 17.1 0,112
Tailândia 17.04 9,91-25,63 33,83 < 0,001 94,1 18.1 0,704

Peru 11h32 6,70-16,96 449.03 < 0,001 96,2 14,0 0,100

EUA 15.06 10,86-19,81 9124.54 < 0,001 99,7 10.3 0,117

Ano
<2000 10,76 5,46-17,58 4131.32 < 0,001 99,6 99,62 7,9 0,816 -0,24 0,816
2001 – 2005 11.44 5,99-18,36 1557.16 < 0,001 99,2 9.3 0,103
2006 – 2010 12,65 8,80-17,09 7641,05 < 0,001 < 99,5 6,4 0,070
2011 – 2015 14,05 10,51-18,00 9485,51 0,001 99,3 6,7 0,340
ÿ2016 7,60 6,84-8,41 6917.82 < 0,001 99,2 5.2 0,183

Método de diagnóstico
Detecção de antígeno 13.57 12.16-15.05 15630,83 < 0,001 99,7 98,12 8.4 0,379 -0,29 0,564
Esfregaço de sangue 6,51 4.10-9.42 11h36 0,009 73,6 -0,4 0,938
ELISA 8,56 7,37-9,82 6404,93 < 0,001 99,2 3.9 0,087
IFAT 2.14 0,30-5,60 27.10 < 0,001 88,9 2.4 0,281
Teste de Knott 11.99 8,97-15,39 1569,52 < 0,001 98,1 4,5 0,164

Necropsia 14h49 2,37-34,36 1149,83 < 0,001 99,5 16.2 0,253

PCR 11.44 7,75-15,74 1151,85 < 0,001 97,4 3.6 0,204

quimioterapia para cães e controle de vetores parece mais plausível para o
aparente redução da dirofilariose, pelo menos em reservatórios domésticos
(Alphey e Andreasen, 2002; Benelli et al., 2016; Bowman e Atkins,
2009; Pates e Curtis, 2005).
Conforme relatado pelos resultados da meta-análise, a prevalência de D.
immitis em cães com base no método diagnóstico foi o seguinte: necropsia
14,49%, detecção de antígeno 13,57%, teste de Knott 11,99%, PCR 11,44%,
ELISA 8,56%, esfregaço de sangue 6,51% e RIFI 2,14%. Não pode haver
duvido que a infecção pelo verme nematóide adulto de D. immitis em cães
pode ser detectado nas artérias pulmonares e no coração de cães por
método de necropsia (Taylor et al., 2016). Contudo, a necropsia não é
aprovado e aceito com base nos princípios éticos da ciência
estudos em animais (Fraser, 1999; Touitou et al., 2004, 2006). Portanto, métodos
moleculares, como a detecção de antígenos, são mais aceitáveis
devido à alta sensibilidade e especificidade das amostras de sangue (Tahir et al.,
2017b; Torres-Chable et al., 2018; Anvari et al., 2019b). De acordo com
meta-análise, teste de Knott e PCR são as próximas prioridades. No entanto,
métodos microscópicos, como o teste de Knott, ainda são usados para detectar
microfilárias de D. immitis (Anvari et al., 2019a; Hou et al., 2011);
no entanto, o uso de métodos moleculares, como PCR, dará mais
resultados precisos e confiáveis (Siyadatpanah et al., 2019).
As limitações da atual revisão sistemática incluíram 1) variante
testes laboratoriais de diagnóstico sem especificidades e sensibilidades iguais
utilizados em pesquisas, 2) fatores variáveis que influenciam a infecção por
dirofilariose avaliados em poucos artigos, 3) não há dados suficientes sobre a
situação ou intensidade da infecção por dirofilariose e 4) só tivemos acesso
para artigos em língua inglesa.
A taxa geral de prevalência de D. immitis em cães no presente estudo
pode ter sido afetado pelos itens acima mencionados. Por exemplo,
testes laboratoriais diagnósticos variantes sem especificidades e sensibilidades
iguais exercem um efeito profundo nos resultados obtidos.
Assim, recomenda-se a utilização de um método confiável, como a detecção de
antígenos, com alto nível de especificidade e sensibilidade a
alcançar resultados verdadeiros e confiáveis em diversas regiões geográficas.
Além disso, a correta interpretação dos resultados dos estudos sobre
dirofilariose em cães seriam os efeitos benéficos deste preciso
método. Portanto, sugere-se que os pesquisadores usem a detecção de antígeno
testes com o tamanho de amostra apropriado e avaliar a influência
fatores na epidemiologia da dirofilariose, incluindo as estações do
ano, tipo de sistema de manutenção canina, idade dos cães e estudo da fauna de
mosquitos na área de levantamento.
5. Conclusão
Os resultados da presente revisão determinaram um impacto relativamente significativo
prevalência de dirofilariose na população canina em todo o mundo. Além disso, um

111
Machine Translated by Google
D. Anvari, et al.
4. Gráfico de avaliação de preconceito de Egger para a prevalência de Dirofilaria immitis na população canina em todo o mundo.
diferença significativa foi detectada entre prevalência de D. immitis e região geográfica.
Portanto, recomenda-se que um teste de triagem rotineiro e confiável seja realizado em D.
immitis entre cães em regiões endêmicas. Além disso, os veterinários deveriam prestar
mais atenção a esta zoonose e tomar medidas adequadas para preveni-la, como o uso de
medicamentos antiparasitários com fins preventivos e terapêuticos.
Reconhecimentos
Os autores gostariam de agradecer a todos os membros do departamento de parasitologia
da faculdade de medicina da Universidade de Ciências Médicas de Mazandaran. Além disso,
os autores agradecem ao Dr. Seyed Abdollah Hosseini por seus comentários úteis. Este estudo
foi aprovado pelo vice-comitê de pesquisa e ética da Universidade de Ciências Médicas de
Mazandaran, Sari, Irã (Grant No: 5468; Código de Ética: IR.MAZUMS.REC.1398.5468).
Contribuições dos autores
DA, SG, AD e SS conceberam e desenharam o estudo, e SG revisou criticamente o
manuscrito. DA, EN, HZH e MRN pesquisaram a literatura; DA e EN extraíram os dados.
DA escreveu o manuscrito. DA e MM realizaram a análise estatística. Todos os autores
leram e aprovaram a versão final do manuscrito.
Declaração de interesse concorrente
Os autores não têm conflitos de interesse a declarar.
Referências
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idades e sexo. Veterinario. Falso. Derg. 60, 241–244. https://doi.org/10.1501/ Vetfak_0000002586.
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