FORMIGAS COMO BIOINDICADORES

1 DA QUALIDADE AMBIENTAL EM DIFERENTES

SISTEMAS DE CULTIVO DA SOJA

Paulo Henrique Moraes Couto1; Márcio da Silva Araújo2;

Priscila Sales Rodrigues3; Terezinha Maria Castro Della Lucia4;
Marco Antônio Oliveira5; Leandro Bacci6.

RESUMO: Formigas têm sido mencionadas como bons indicadores biológicos.

Objetivou-se neste trabalho, usar esses insetos para comparar a qualidade
ambiental de dois sistemas de cultivo da soja em ambiente de cerrado do Estado
de Goiás. Comunidades de formigas edáficas foram amostradas ao longo
de um ciclo da cultura sob sistema de plantio direto e convencional. Cinco
coletas mensais por meio de armadilhas de solo tipo pitfall foram realizadas
em ambas as áreas, capturando 44 morfoespécies de formigas. Trinta e cinco
e 24 morfoespécies foram coletadas em área sob plantio direto e em área de
plantio convencional, respectivamente. O efeito do sistema de cultivo adotado
sobre a comunidade de formicídeos imediatamente antes do plantio e até dois
meses após o mesmo foi significativo. Entretanto, em todas as amostragens
realizadas 60 dias após o plantio, não se verificaram diferenças significativas
na composição da comunidade de formicídeos nos dois locais investigados.

ABSTRACT: Ants have been mentioned as good biondicators. This research

aimed at using these insects to compare environmental quality of two soybean
planting systems in the cerrado area of Goiás State, Brazil. Soil ant communities
were sampled along the soybean developmental cycle under no-tillage and
conventional planting systems. A total of five monthly samplings by pitfall
traps in both experimental areas captured 44 morphospecies of ant. Thirty-five
and 24 morphospecies were collected in the no-tillage and the conventional

1
UnU Ipameri, UEG.
2
Depto. Biologia Animal, Universidade Federal de Viçosa-MG.
3
Depto. Ciências Agrárias, Universidade Federal do Acre-AC.
4
Depto. Engenharia Agronômica, Universidade Federal de Sergipe-SE.
5
UnU Ipameri, UEG.
6
UnU Ipameri, UEG.
11
 AgrotecnologiA

planting, respectively. The effect of the cultivation system on the ant community
immediately before and up to two months after planting was significant.
However, in all samplings carried out 60 days after planting the differences in
ant community composition were not significant in both areas.

PALAVRAS-CHAVE: Mirmecofauna, plantio direto, plantio convencional,

impacto ambiental.

KEY WORDS: Ant fauna, no-tillage cultivation, conventional planting,

environmental impact.

A necessidade de identificar e quantificar os distúrbios provocados por

atividades antrópicas em diversos ambientes tem despertado a atenção dos
pesquisadores para a busca de organismos que possam inferir sobre o grau de
integridade dos ecossistemas.
Vários estudos têm demonstrado que dentro de uma variedade de taxa de
insetos, as formigas podem potencialmente ser utilizadas como bioindicadores de
qualidade ambiental (Roth et al. 1994, Perfecto & Snelling 1995, Andersen 1997,
Osborn et al. 1999, Marinho et al. 2002, Michereff Filho et al. 2002, Araújo et al.
2004, Badji et al. 2004, Bickel & Watanasit 2005, Santos et al. 2006, Ribas et al.
2007, Paolucci et al. 2009). Isso porque as formigas apresentam alta abundância
e riqueza de espécies, possuem taxas especializadas, apresentam distribuição
geográfica ampla, podem ser facilmente amostradas e com relativa facilidade,
podem ser separadas em nível de morfoespécies e, também, por serem sensíveis
às mudanças das condições ambientais (Hölldobler & Wilson 1990, Silva &
Brandão 1999, Alonso & Agosti 2000, Hoffmann & Andersen 2003).
De maneira geral, estudos têm demonstrado a ocorrência de número
maior de inimigos naturais como formigas, besouros e aranhas em áreas
sob sistema de plantio direto, quando comparado aos das áreas sob plantio
convencional (Macedo et al. 2006, Cavidanes 2002). Desta forma, a prática do
plantio convencional que contribui para a redução da incidência de inimigos
naturais ao longo do tempo pode provocar um desbalanço na entomofauna das
culturas, contribuindo para que algumas espécies de fitófagos até então, sem
importância, tornem pragas importantes no futuro. Robertson et al. (1994)
verificaram redução no número de predadores em áreas de cultivo convencional
quando comparado com o sistema de plantio direto contribuindo para um
incremento no número de insetos-praga nas culturas estudadas por eles.
Entretanto, a interação desses inimigos naturais potenciais e os insetos-praga
em sistemas de plantio direto, foi escassamente investigada e, muitos desses
resultados são controversos (Quintela 2001, Guedes & Guedes 2001). Este
trabalho objetivou identificar a mirmecofauna edáfica de áreas com plantio de

12
 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diFerentes sistemas de cultivo da soja

soja em sistemas de plantio direto e plantio convencional e averiguar se esses

insetos poderiam ser usados como bioindicadores da qualidade ambiental dos
referidos sistemas de cultivo.

1 MATERIAL E MÉTODOS

1.1 Descrição Da Área experimental

O experimento foi conduzido em lavouras comerciais de soja no Município

de Ipameri, GO (Lat. 170 43’ 19’’ S, Long. 480 09’ 35’’ W, Alt. 773 m), implantadas
em dezembro de 2006. Foram utilizadas lavouras em sistemas de plantio direto
e de plantio convencional. O herbicida pré-emergente utilizado nas lavouras em
dose recomendada pelo fabricante foi o Amazaquin e o herbicida pós– emergente,
o Fluazifop-p-butyl + Fomesafen. Para o controle da ferrugem asiática, que
ocorreu em ambas as lavouras, foram realizadas duas aplicações de fungicida à
base de Piraclostrobina e Epoxiconazol (40 e 60 dias após plantio das lavouras).

1.2 coleta triagem e iDentificação Dos formicíDeos:

Nas lavouras mencionadas, iniciaram-se as coletas de formicídeos cinco

dias antes do plantio. As demais coletas foram realizadas mensalmente, até o mês
de colheita dos grãos. As coletas de formigas edáficas foram realizadas por meio
de armadilhas de solo tipo pittfall.
Em cada uma das áreas experimentais, a partir de uma borda de 100
metros, 20 armadilhas de solo (constituídas por copos de plástico com capacidade
de 250 mL enterradas e ajustadas ao nível do solo) foram distribuídas ao longo
de um transecto distantes entre si de 20 metros. Os recipientes coletores foram
preenchidos com 100 ml de solução conservadora, constituída por álcool 60%.
Essas armadilhas operaram por dois dias consecutivos, sendo o conteúdo delas,
recolhido e triado em laboratório. Após separados dos demais grupos de animais,
os formicídeos foram identificados até gênero e espécie, quando possível,
utilizando-se um microscópio estereoscópico. A identificação foi realizada com
auxílio de chaves taxonômicas propostas por Loureiro & Queiroz (1990), Bolton
(1994) e Hölldobler & Wilson (1990) e por comparação com exemplares mantidos
em coleção no Museu de Entomologia da Universidade Federal de Viçosa.
Os voucher especimens foram mantidos na UnU Ipameri, UEG.

13
 AgrotecnologiA

1.3 anÁlise estatística

Para comparar a frequência de captura de espécies de formicídeos ao longo

do tempo nos diferentes tratamentos (sistema convencional e plantio direto), os
dados foram expressos em frequência de captura. Assim, conforme recomendação
de Benson & Harada (1988), evita-se superestimar espécies com alta capacidade
de recrutamento. Os sistemas de cultivo foram comparados entre si ao longo do
tempo, considerando-se a semelhança das comunidades de formicídeos, mediante
Análise de Variáveis Canônicas (CVA). Essa é uma técnica de ordenação indireta
que reduz a dimensionalidade do conjunto original de variáveis analisadas (taxa)
e que permite ilustrar graficamente as posições relativas e tendências de resposta
da comunidade de formigas aos tratamentos testados. O agrupamento das datas
de coletas dos formicídeos nos dois sistemas de cultivo (indicado pela CVA)
foi confirmado pelo teste F aproximado (p < 0,05), utilizando-se a distância de
Mahalanobis entre as respectivas classes de médias canônicas (SAS Institute
2001).

2 RESULTADOS E DISCUSSÃO

As morfoespécies de formicídeos coletados em cultura de soja nos dois

sistemas de cultivo investigados, bem como suas respectivas frequências de
captura ao longo do tempo são apresentadas na Tabela 1.

TABELA 1. FrEquênciA dE cApTurA dE FormicídEos EdáFicos Em pLAnTio dE sojA nos sisTEmAs

pLAnTio dirETo E convEncionAL. ipAmEri, Go.

Frequência de captura (%)

Taxa Plantio Direto Plantio Convencional

D1 D2 D3 D4 D5 C1 C2 C3 C4 C5

MYRMICINAE

Pheidole sp.1 15 15 20 35 25 30 40 0 0 10

Pheidole sp.2 30 30 0 10 0 20 5 0 0 5

Pheidole sp.3 35 0 0 15 0 0 0 20 10 0

Pheidole sp.4 0 0 5 0 0 10 0 0 5 0

Pheidole sp.5 0 0 5 0 0 10 0 10 0 0

Pheidole sp.6 5 45 25 45 40 40 35 15 35 25

Pheidole sp.7 0 35 20 35 25 0 15 53 40 50

14
 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diFerentes sistemas de cultivo da soja

Pheidole sp.8 0 10 0 0 0 0 0 0 0 0

Pheidole sp.9 0 0 0 0 0 0 0 0 0 10

Atta sexdens rubropilosa (Forel) 20 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Atta laevigata (F. Smith) 15 5 0 0 0 0 0 0 0 0

Atta sp.1 0 10 0 0 0 0 0 0 0 0

Solenopsis invicta Buren 0 0 0 10 5 0 0 5 0 5

Solenopsis sp.1 15 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Solenopsis sp.2 0 0 5 0 0 5 0 0 0 0

Solenopsis sp.3 0 0 0 0 0 15 0 0 0 0

Pogonomyrmex naegelli Forel 0 0 0 0 0 0 0 0 5 0

Mycocepurus sp.1 0 0 0 0 0 0 0 0 5 0

Trachymyrmex fuscus Emery 0 5 0 0 0 5 0 0 0 0

Monomorium sp.1 0 0 0 0 0 5 0 0 0 0

Neivamymex sp.1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5

Tetramorium sp.1 5 0 0 0 0 20 5 0 0 0

Crematogaster sp.1 25 0 0 0 0 0 0 5 0 0

Cardiocondyla sp.1 35 0 15 20 5 0 0 0 0 5

FORMICINAE

Brachymyrmex sp.1 75 60 55 35 10 5 5 15 25 20

Camponotus rufipes Fabricius 0 0 0 0 0 0 0 0 5 0

Camponotus sp.1 10 5 0 0 0 0 0 0 0 0

Camponotus sp.2 30 15 0 25 5 0 0 0 10 0

Camponotus sp.3 5 10 0 10 0 0 0 10 0 0

Camponotus sp.4 35 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Paratrechina sp.1 5 10 0 0 0 0 0 0 0 0

DOLICHODERINAE

Hypoclinea sp.1 0 45 0 0 0 0 0 0 0 0

Iridomyrmex sp.1 80 0 90 60 65 40 5 65 45 75

Iridomyrmex sp.2 15 5 5 0 0 5 0 0 0 0

Iridomyrmex sp.3 45 15 0 0 0 15 5 0 0 0

Tapinoma sp.1 0 0 0 5 0 0 5 0 0 0

PONERINAE

15
 AgrotecnologiA

Cylindromyrmex sp.1 0 5 0 0 0 0 0 0 0 0

Ectatomma sp.1 0 5 0 5 0 35 30 10 0 0

Ectatomma sp.2 0 10 0 0 0 20 0 0 0 0

Ectatomma sp.3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Ectatomma sp.4 0 0 0 5 5 0 10 0 0 0

Gnamptogenys sp.1 0 0 0 5 0 0 0 0 0 0

Odontomachus sp.1 10 0 0 0 0 0 0 0 0 0

PSEUDOMYRMECINAE

Pseudomyrmex sp.1 0 0 0 0 0 0 0 0 5 0
Número de morfoespécies por
data de coleta: 20 18 10 15 9 16 11 10 11 10
Número total de espécies: 35 24

Um total de 44 morfoespécies foi coletado e, por meio da seleção Stepwise

do procedimento Stepdisc (SAS Institute 2001), foram selecionadas 20 delas,
as quais potencialmente contribuíram para explicar a variação da frequência de
capturas de morfoespécies entre os tratamentos (Tabela 2).

TABELA 2. rEsumo dA sELEção sTEpwisE do procEdimEnTo usAdo pArA sELEcionAr As

morFoEspéciEs dE FormicídEos quE ForAm incLuídAs nA AnáLisE dE vAriávEis cAnônicAs pErmiTindo
A máximA discriminAção EnTrE os TrATAmEnTos. ipAmEri, Go.

Teste F da análise de Correlação quadrada

Variável (Taxa) R² parcial covariância parcial
F P Média P
Hypoclinea sp.1 0,3789 12,88 >0,0001 0,0421 >0,0001
Iridomyrmex sp.1 0,3396 10,80 >0,0001 0,0796 >0,0001
Ectatomma sp.1 0,2075 5,55 >0,0001 0,1351 >0,0001
Crematogaster sp.1 0,1940 4,97 >0,0001 0,1498 >0,0001
Brachymyrmex sp.1 0,1667 4,11 >0,0001 0,1632 >0,0001
Ectatomma sp.2 0,1681 4,13 >0,0001 0,1788 >0,0001
Pheidole sp.2 0,1555 3,74 0,0002 0,1905 >0,0001
Paratrechina sp.1 0,1525 3,64 0,0003 0,1998 >0,0001
Solenopsis sp.3 0,1450 3,41 0,0007 0,2115 >0,0001
Pheidole sp.7 0,1199 2,72 0,0053 0,2210 >0,0001

Pheidole sp.3 0,1162 2,61 0,0073 0,2306 >0,0001

16
 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diFerentes sistemas de cultivo da soja

Solenopsis sp.1 0,1117 2,49 0,0106 0,2360 >0,0001

Camponotus sp.2 0,1171 2,61 0,0075 0,2424 >0,0001
Pheidole sp.1 0,1049 2,29 0,0186 0,2555 >0,0001
Odontomachus sp.1 0,1054 2,29 0,0186 0,2605 >0,0001
Atta sexdens rubropilosa Forel 0,1484 3,37 0,0008 0,2666 >0,0001
Pheidole sp.6 0,0903 1,92 0,0519 0,2709 >0,0001
Pheidole sp.5 0,0891 1,88 0,0578 0,2785 >0,0001
Atta sp.1 0,0860 1,80 0,0719 0,2837 >0,0001
Pheidole sp.9 0,0816 1,69 0,0953 0,2919 >0,0001

A análise de variável canônica indicou diferenças significativas entre as

frequências de captura das espécies de formigas ao longo do tempo (Lambda de
Wilk = 0,0232; F = 4,59; GL(num/den) = 180/1429; p < 0,0001) e, essa separação dos
tratamentos pode ser representada sobre um total de 44 morfoespécies foi coletado e,
por meio da seleção Stepwise do procedimento Stepdisc (SAS Institute 2001), foram
selecionadas 20 delas, as quais potencialmente contribuíram para explicar a variação
da frequência de capturas de morfoespécies entre os tratamentos (Tabela 2).

TABELA 2. rEsumo dA sELEção sTEpwisE do procEdimEnTo usAdo pArA sELEcionAr As

morFoEspéciEs dE FormicídEos quE ForAm incLuídAs nA AnáLisE dE vAriávEis cAnônicAs pErmiTindo
A máximA discriminAção EnTrE os TrATAmEnTos. ipAmEri, Go. o pLAno dE dois Eixos cAnônicos
(FiGurA 1). o primEiro Eixo conTriBuiu com 42,51% dA ExpLicAção dEssA diFErEnçA EnTrE os
TrATAmEnTos E, o sEGundo, com 24,20%.

5
Plantio Direto
D2
4 Plantio Convencional
Eixo Canônico 2

2
D3
1 D1 C4
D4 D5
C3 C4
0 C2
C1
-1
-6 -5 -4 -3 -2 -1 0 1
Eixo Canônico 1

FIGURA 1. Diagrama de ordenação dos tratamentos. Os pontos (D1, D2, D3, D4 e D5) e (C1, C2, C3, C4
e C5) representam a média das classes de variáveis canônicas (composição da comunidade de formicídeos
nas diferentes datas de coletas, em plantio direto e em plantio convencional, respectivamente). Os pontos
(datas de coleta) em destaque, não diferiram entre si (teste F aproximado, p<0,0001), baseado na distância
de Mahalanobis entre médias. Ipameri, GO.

17
 AgrotecnologiA

Na Figura 1 é mostrado que a composição das comunidades de formigas

nas duas primeiras coletas em cultura de soja conduzida em sistemas de plantio
direto e convencional diferiu das demais datas de coletas. Entretanto, nessas
duas primeiras coletas, a composição dessas comunidades diferiu entre si (teste
F aproximado, p < 0,05, baseado na distância Mahalanobis entre médias). É
importante ressaltar que a primeira coleta de formicídeos em soja conduzida em
sistema de plantio direto foi realizada cinco dias antes do plantio, com a presença
da cobertura vegetal intacta, sem a aplicação de herbicida e, a primeira coleta de
formicídeos em soja sob cultivo convencional foi realizada em área gradeada, cinco
dias após o plantio da soja, praticamente livre de qualquer vegetação. Na segunda
coleta, no sistema plantio direto, essa vegetação não mais existia, estando presente,
basicamente a soja e a camada de palhada morta, o que, possivelmente explica a
mudança na composição da comunidades de formigas locais. Das morfoespécies
selecionadas por Stepwise do procedimento Stepdisc, excetuando-se os gêneros
Solenopsis e Atta que nidificam preferencialmente no solo, as demais, nidificam
preferencialmente em plantas ou em palhada. Hábitos de nidificação de formigas
podem ser vistos em Delabie et al. (2000) e Brown (2000). Assim, a preservação
de serapilheira, como verificado por Marinho et al. (2002) e a palhada morta
existente na área deste estudo, do ponto de vista de conservação, protegeram a
biodiversidade local.
A rápida resposta de comunidades de formigas a distúrbios naturais ou
antrópicos, bem como o tempo para restabelecimento dessas comunidades nas
áreas impactadas foram mencionadas também por Araújo et al. (2004).
Apesar da abundante palhada morta verificada no sistema de plantio direto,
a comunidade de plantas nos dois sistemas de cultivo a partir da terceira coleta era
muito semelhante. Esse fato possivelmente explica a diferença não significativa
entre a comunidade de formigas a partir da terceira coleta. As duas aplicações
dos herbicidas em ambas as áreas experimentais podem ter contribuído para
semelhança da composição da comunidade da mirmecofauna. Entretanto, o efeito
desse(s) componente(s) deverá ser investigado mais detalhadamente em trabalhos
futuros.

3 CONCLUSÕES

A comunidade de formicídeos foi afetada pelo sistema de cultivo adotado.

A riqueza de formigas em áreas sob plantio direto foi maior que o de área sob
plantio convencional. Indiferentemente do sistema de plantio adotado, a partir de
60 dias da implantação das lavouras, não foi identificada diferença significativa
na estrutura da comunidade de formicídeos, o que sugere rápida reestruturação da
mesma ao longo do ciclo da cultura.
18
 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diFerentes sistemas de cultivo da soja

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Browde, Cary, NC.

5 AGRADECIMENTOS

Ao CNPq pelo apoio financeiro, sob forma de bolsa de iniciação científica

ao primeiro autor do trabalho.

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