Traduzido do Inglês para o Português - www.onlinedoctranslator.

com

13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
| |
Recebido: 6 de março de 2018 Revisado: 20 de novembro de 2018 Aceito: 1º de dezembro de 2018

DOI: 10.1111/fme.12331

ARTIGO ORIGINAL

Importância relativa de variáveis locais e paisagísticas nas

assembléias de peixes em riachos do cerrado brasileiro

Hugo de Oliveira Barbosa1,2 |Pedro Paulino Borges1 |Renato Bolson Dala-Corte3 |

Patrick Thomaz de Aquino Martins4 |Fabrício Barreto Teresa1

1Laboratório de Biogeografia e Ecologia

Aquática (Bioecol), Universidade Estadual de
Goiás (UEG), Anápolis, GO, Brasil
2Núcleo de Estudos e Pesquisas Ambientais e
Limnológicas (NEPAL), Faculdade UnB de
Planaltina (FUP), Universidade de Brasília
(UnB), Planaltina, DF, Brasil
3Programa de Pós-Graduação em
Biodiversidade Animal, Instituto de Ciências
Biológicas, Universidade Federal de Goiás
(UFG), Goiânia, GO, Brasil
4Universidade Estadual de Goiás (UEG),
Câmpus Formosa, GO, Brasil
Correspondência
Hugo de Oliveira Barbosa, Laboratório de
Biogeografia e Ecologia aquática (Bioecol),
Universidade Estadual de Goiás (UEG),
Anápolis, GO, Brasil.
E-mail: hgobarbosa@gmail.com
Abstrato
Compreender a variabilidade na composição das assembleias aquáticas requer uma
perspectiva multiescalar, uma vez que processos que operam em diferentes escalas
espaciais (do regional ao local) impulsionam a assembleia da comunidade. Aqui, a
importância relativa das variáveis ambientais na composição das espécies de peixes em
riachos do cerrado brasileiro (Cerrado) é avaliado e quantificado em escalas locais e de
paisagem. A importância das variáveis ambientais locais e da paisagem na estruturação
das assembléias de peixes foi suportada. As variáveis locais explicaram uma quantidade
substancialmente maior de variância das assembleias de peixes do que as variáveis da
paisagem. No entanto, a explicação compartilhada indica que as variáveis da paisagem
tiveram um efeito complementar. Os riachos amostrados eram principalmente nascentes
em altitudes semelhantes e com tamanhos de bacias hidrográficas semelhantes, de
modo que a sensibilidade das assembleias de peixes, mesmo a pequenos gradientes da
paisagem, é destacada. Manter essas importantes características de habitats próximos às

Informações de financiamento
condições naturais parece ser essencial para a conservação das espécies de peixes de
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de riachos e, para isso, o contexto da paisagem deve ser levado em consideração.
Goiás, Número do Auxílio: 201210267000703 e
AUXPE 2036/2013; Conselho Nacional de Considerando a condição quase intocada dos riachos estudados,Cerrado.
Desenvolvimento Científico e Tecnológico,
Número da Bolsa/Prêmio: 465610/2014-5 e
482185/2012- 0
PALAVRAS-CHAVE

ictiofauna, uso da terra, partição de variância, gradiente de paisagem curto, conservação de riachos,

variáveis estruturais

1|INTRODUÇÃO estão intimamente conectados e interagem uns com os outros (Ward, 1998).

Assim, pode-se esperar que as atividades antrópicas desenvolvidas em larga

Compreender a variabilidade na composição das assembleias aquáticas escala influenciem de alguma forma a estrutura das assembleias de peixes

requer uma perspectiva multiescalar, pois processos que operam em localmente, mesmo que indiretamente (Infante & Allan, 2010).

diferentes escalas espaciais (do regional ao local) impulsionam a
assembleia comunitária (Leitão et al., 2017; Poff, 1997). Embora vários
estudos tenham reconhecido a relevância das características do habitat
local para prever a composição da assembléia de peixes (Jackson, Peres-
Neto & Olden, 2001; Rowe, Pierce & Wilton, 2009; Súarez & Petrere, 2007),
as variáveis locais sozinhas nem sempre podem ter alto poder explicativo
(Allan, 2004; Esselman & Allan, 2010). Ecossistemas terrestres e aquáticos
A estrutura espacial hierárquica das redes de riachos significa que as
abordagens baseadas em múltiplas escalas, incluindo a paisagem, são
uma oportunidade para entender melhor a importância de escalas mais
amplas na composição local das comunidades aquáticas (Allan, 2004;
Frissell, Liss, Warren & Hurley, 1986 ; Schlosser, 1991). Abordagens
multiescala contribuem para a identificação das escalas e fatores
ambientais mais apropriados para o manejo dos recursos aquáticos.

Fish Manag Ecol.2019;26:119–130. wileyonlinelibrary.com/journal/fme © 2019 John Wiley & Sons Ltda|119
 |
120
ecossistemas (Infante & Allan, 2010; Roth, Allan & Erickson, 1996). No
entanto, ainda faltam tais avaliações para a conservação da
biodiversidade em regiões importantes do mundo, como os neotrópicos,
onde a conversão contínua do uso da terra já prejudicou vários
ecossistemas (Machado et al., 2004; Strassburg et al., 2017). Algumas
consequências dessas atividades são a erosão do solo devido às práticas
de cultivo e pisoteio do gado, a poluição da água pelo uso extensivo de
fertilizantes e cal, bem como a destruição e fragmentação da vegetação
natural, substituindo-a por pastagens semeadas com gramíneas exóticas
(Klink & Machado, 2005). ). Espera-se que todas essas modificações
humanas comprometam o funcionamento dos ecossistemas dos riachos e
afetem a diversidade de peixes (Allan, 2004; Roth et al., 1996).
Evidências da literatura sugerem que a importância das variáveis
ambientais da paisagem em conjuntos de riachos tende a ser mais
forte em bacias hidrográficas fortemente degradadas (Daniel et al.,
2014; Roth et al., 1996). Córregos em bacias hidrográficas fortemente
modificadas estão sujeitos a diversas alterações em suas
características físicas e químicas, com consequências nas
comunidades de peixes (Cruz, Miranda & Cetra, 2013; Dala-Corte et
al., 2016; Sály, Takács, Kiss, Bíró & Erös , 2011). No entanto, as
condições locais e os conjuntos de riachos também são influenciados
pela variação natural nas condições da paisagem. Por exemplo, a
variabilidade na geomorfologia e a heterogeneidade ambiental entre
as bacias hidrográficas podem influenciar a organização da
assembléia de riachos (Camana, Dala-Corte & Becker, 2016;
Henriques-Silva et al., 2018). Portanto,
A teoria da metacomunidade fornece uma estrutura para
entender melhor como os mecanismos que operam em escalas
locais e de paisagem afetam os ecossistemas aquáticos (Heino et al.,
2015; Schmera et al., 2018) e como a dependência do contexto pode
afetar a importância relativa dos fatores locais e da paisagem
( Heino, Grönroos, Soininen, Virtanen & Muotka, 2012). Por exemplo,
as assembleias de peixes nas cabeceiras podem ser amplamente
controladas por variáveis ambientais locais, mas apenas se as
bacias hidrográficas não estiverem conectadas de forma homogênea
e dependendo de quão ambientalmente heterogêneas as cabeceiras
são comparadas com a jusante (Henriques-Silva et al., 2018). Os
papéis relativos dos fatores locais e da paisagem na estrutura das
assembleias de riachos não podem ser facilmente extrapolados para
outras regiões (Heino et al., 2012).
Embora se possa esperar que a estrutura da assembléia de peixes nas
cabeceiras responda muito às condições locais, correspondendo tanto ao
controle do ambiente local quanto aos efeitos indiretos da paisagem no habitat,
também pode-se esperar que as variáveis da paisagem aumentem o poder
preditivo dos modelos. Se esta hipótese for verdadeira, considerar apenas as
características do habitat local não é suficiente para entender todos os efeitos
da variação natural da paisagem, bem como a influência das modificações
humanas na diversidade de peixes.
13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
BARBOSAe outros.
No entanto, em bacias hidrográficas menos modificadas, pode-se esperar que as
variáveis da paisagem contribuam pouco para explicar a estrutura da assembléia de
peixes. Neste contexto, bacias hidrográficas quase intocadas podem ser usadas como
referências para a influência esperada de fatores locais e paisagísticos na estrutura de
uma metacomunidade de peixes antes das modificações humanas e para o manejo de
bacias hidrográficas alteradas.
A importância relativa das variáveis ambientais foi medida em escalas
locais e de paisagem em assembléias de peixes de riacho da maior savana sul-
americana (Cerrado), um ambiente altamente diverso e único que tem estado
sob forte pressão humana nos últimos anos. Especificamente, as seguintes
questões foram abordadas: (a) As variáveis locais são mais importantes do que
os fatores da paisagem na previsão da composição da assembléia de peixes dos
riachos? (b) Os fatores da paisagem adicionam uma explicação complementar
da estrutura das assembleias de peixes? (c) Quais são as variáveis locais e da
paisagem que melhor preveem a composição dos peixes do riacho? As
respostas a essas perguntas podem contribuir para entender e gerenciar fluxos
deCerradoe outros biomas semelhantes a savanas enfrentando pressão
antrópica crescente.
2| MÉTODOS
2.1| Área de estudo
O estudo foi conduzido em 29 trechos de riachos durante a estação seca
noCerrado, norte de Goiás, bacia do alto rio Tocantins (Figura 1). Os
riachos amostrados são principalmente cabeceiras variando de primeira a
terceira ordem (Strahler, 1957). Em geral, esses trechos possuem
mesohabitats compostos principalmente por corredeiras e remansos com
substrato composto por areia, matacões e serapilheira. O alto Tocantins
faz parte da ecorregião Tocantins–Araguaia, que possui uma área de
aproximadamente 123.800 km², a maior parte localizada no estado de
Goiás, mas também abrange o Distrito Federal e o estado do Tocantins
(Meirelles, Ferreira & Tokarski, 2007). A sub-bacia do rio Santa Teresa,
onde foram realizadas as amostragens, apresenta remanescentes de
Cerrado vegetação, mas cerca de 25% já sofreu alterações antrópicas
(Borges, Teresa, Martins & Nabout, 2015; Borges et al., 2016). A análise de
uma série histórica de mapas de cobertura da terra mostra que houve um
aumento na proporção de áreas modificadas (conversão deCerradoa
pastagem) nos últimos anos, principalmente devido à criação de gado
(Borges et al., 2016). O clima regional é tropical com duas estações bem
definidas: uma chuvosa de outubro a abril e uma seca de maio a
setembro (Bustamante et al., 2012; MMA, 2006). A temperatura média
anual da ecorregião Tocantins–Araguaia é de 26°C (MMA, 2006). O relevo
da sub-bacia de Santa Teresa é predominantemente plano, seguido de
topografia suave ondulada, colinas e morros íngremes (Borges et al.,
2016). As bacias amostradas possuem altitudes variando de 392 a 563 m e
declividades de 11% a 32% (Borges et al., 2016).
2.2|Amostragem de peixes
O trabalho de campo foi realizado durante a estação seca (agosto e
setembro de 2013). A amostragem dos peixes foi realizada por um único

BARBOSAe outros.
A pesca elétrica passa por um trecho de 80 m em cada riacho (as extremidades
não foram bloqueadas com redes), usando um gerador de corrente alternada
(1.000 W, 300–500 V, 1–3 A). Duas pessoas com uma pequena rede de pesca
cada uma acoplada ao gerador eram seguidas por um assistente carregando
outra rede (não acoplada ao gerador). A pesca elétrica foi conduzida de jusante
para montante seguindo uma trajetória em ziguezague e explorando todos os
tipos de microhabitats ao longo dos trechos de 80 m (Mazzoni, Fenerich-Verani
& Caramaschi, 2000). Os peixes individuais capturados foram fixados em
solução de formol a 10% e transferidos para etanol 70% após 72 h. As espécies
foram identificadas até o menor nível taxonômico possível por meio de consulta
à literatura especializada (Claro-García & Shibatta, 2013; Lima & Caires, 2011;
Miranda & Mazzoni, 2003) e especialista (FR Carvalho).
2.3|Variáveis locais
A estrutura física do rio, a condição da mata ciliar e as variáveis físico-químicas
da água foram avaliadas para cada local de amostragem (Tabela 1). A estrutura
física foi registrada em nove seções transversais a cada 10 m dentro de cada
trecho amostrado. As seguintes variáveis foram obtidas para a estrutura física:
velocidade da água (medida com um medidor de vazão mecânico), largura
molhada, profundidade da água (média de cinco medições equidistantes em
uma seção transversal), volume total (produto da largura, profundidade e
comprimento de cada 80 -m de alcance), substrato grosseiro (porcentagem de
substrato com diâmetro superior a 10 mm, como pedras, paralelepípedos e
seixos, estimado visualmente), porcentagem de cobertura de serapilheira no
substrato, acúmulos de serapilheira e quantidade de raízes submersas
presentes no banco inferior de ambas as margens. A largura da floresta foi
avaliada visualmente em ambas as margens ao longo do trecho amostrado e a
média das duas calculada para cada córrego. Além disso, o sombreamento ciliar
local foi estimado quantificando a proporção de elementos da vegetação
(dossel, folha, galhos
FIGURA 1Localização dos pontos amostrais
no alto rio Tocantins, sub-bacia do rio
Santa Teresa, norte de Goiás, Brasil
|121
13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
ou troncos) em fotos do dossel tiradas do canal do riacho a cada 10
m dentro de cada local amostrado (Gonsamo, D'odorico & Pellikka,
2013).
As variáveis físico-químicas medidas foram oxigênio dissolvido, pH,
condutividade, temperatura, nitrogênio, fósforo e clorofilaa. Os sólidos
totais dissolvidos e a turbidez foram medidos com sensores Digimed.
Nitrogênio e fósforo foram coletados em 500 ml de água coletada em
garrafas de polietileno, transportadas em caixas de poliestireno com gelo
e analisadas de acordo com a American Public Health Association (APHA)
(1995). Para clorofilaa, cinco litros de água foram coletados e filtrados em
filtros de fibra de vidro Whatman, GF/C com diâmetro de 47 mm e poro de
0,45 μm. Cada filtro foi armazenado em papel alumínio e congelado até
iniciar o processamento das amostras de acordo com a metodologia de
Golterman, Clymo e Ohnstad (1978).
2.4|Variáveis de paisagem
As variáveis de paisagem incluídas foram a área da bacia hidrográfica (calculada
como a área total de terra firme de cada local amostrado), altitude, declividade média
da bacia hidrográfica e o percentual de cobertura de vegetação nativa, pastagem e
solo descoberto na área da bacia hidrográfica, bem como em buffers de 100 e 500 m
de raio (ver Tabela 1). Foram utilizadas imagens de satélite RapidEye (referentes aos
anos de 2011, 2012 e 2013) com resolução de 5 m pixels. Os métodos utilizados para o
processamento das imagens e obtenção dos dados de área da bacia e percentual de
cobertura de vegetação nativa, pastagem e solo descoberto são descritos em Borges
et al. (2015). As classes de ocupação do solo consideradas como vegetação nativa
foram áreas florestais, campos nativos e arbustos; pastagens eram aquelas áreas com
gramíneas plantadas para criação de gado e áreas de solo descoberto sem cobertura
vegetal (geralmente áreas utilizadas para agricultura durante a estação chuvosa e
abandonadas durante a estação seca, assim como pastagens degradadas e áreas
erodidas). A altitude do local de amostragem e a inclinação média da bacia foram
 |

13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
122 BARBOSAe outros.

obtido usando um modelo digital de elevação (DEM) da Shuttle Radar
Topography Mission (SRTM; Miranda, 2005) e software QGIS (QGIS
Development Team, 2018). As classes de cobertura da terra foram
quantificadas para toda a bacia hidrográfica e para duas escalas menores:
cada córrego amostrado foi delimitado por dois buffers semicirculares
com raio de 100 e 500 m cobrindo a área a montante do local amostrado
(ver Informações de Apoio, Figura S1).
VIF maior que 10 permanecem no modelo. Para espécies por matrizes de
sítio, os dados de abundância relativa foram submetidos à transformação
de Hellinger (Legendre & Gallagher, 2001) para reduzir a importância de
espécies muito abundantes. Além disso, dez espécies com baixa
ocorrência (capturadas apenas em um local) foram excluídas das análises,
pois pouco contribuíram para o padrão de ordenação em modelos
multivariados.
A importância relativa das variáveis locais e da paisagem na abundância

de espécies de peixes foi avaliada usando análise de redundância (RDA). Para

2.5|Análise de dados
isso, uma matriz de abundância de espécies transformada por Hellinger foi

Antes de realizar a seleção das variáveis dos modelos multivariados, um fator utilizada como resposta a variáveis ambientais em modelos RDA ajustados

de inflação de variância (VIF) foi estimado para o conjunto de variáveis separadamente a variáveis locais e de paisagem. Depois de verificar o

explicativas locais e da paisagem usando ovifstepfunção disponível no pacote R significado geral dos modelos globais, umseleção para frente procedimento foi

usdm(Naimi, 2017). (Consulte a Tabela S1 de informações de suporte para obter realizado para selecionar as variáveis mais importantes para explicar a

os valores de VIF das variáveis explicativas retidas nos modelos). Este método variação da assembléia de peixes (Blanchet, Legendre & Borcard, 2008). Apenas

pode ser usado para lidar com problemas de multicolinearidade no ajuste de variáveis significativas (p<0,05) foram mantidos em modelos locais e de

modelos estatísticos (Naimi, Hamm, Groen, Skidmore & Toxopeus, 2014). O paisagem, mas apenas se produziram um modelo reduzido com uma
vifstepcalcula valores de VIF para todas as variáveis incluídas em um modelo e explicação de variância ajustada maior (Blanchet et al., 2008). As variáveis

exclui sequencialmente as variáveis com maior VIF (limiar > 10), até que selecionadas por este procedimento são consideradas os melhores preditores

nenhuma variável com da composição da assembléia de peixes de riachos.

TABELA 1Caracterização ambiental de trechos de riachos amostrados na bacia do alto rio Tocantins,Cerradobioma, brasil

Variáveis ambientais Significar Coeficiente de variação (%) Mínimo Máximo

Variáveis locais

Clorofila a (μg/l) 1.37 45,27 0,30 2,95

Nitrogênio total (μg/L) 0,41 31.82 0,12 0,71
Fósforo total (μg/L) 5.38 81,68 0,71 15.28

Condutividade (μs/cm) 147,58 50,25 45,50 343

Oxigênio dissolvido (mg/L) 5.81 16.52 4.06 7.35
pH 6.87 10.17 5.05 8.01
Turbidez (NTU) 28,97 74,35 10,90 88,70

Temperatura da água (°C) 25,98 8.56 22 29.20

Fluxo (rot./s) 445,62 60,43 71,56 1.039,11

Sombreamento (%) 37,55 60,83 4.52 77,42

Volume (m3) 43,27 70,69 8.67 142.22

Substrato do curso (%) 40,46 58.21 0 72,78

Substrato de serapilheira (%) 11.49 83,85 0 42,78

Bancos de serapilheira (%) 4.12 139.21 0 26.67

Largura da floresta (m) 16.02 58.11 0 30

Variáveis de paisagem

Vegetação remanescente no tampão 500 m (%) 71,55 30,77 10.52 100

Pastagem em bacia hidrográfica (%) 18.08 76.04 0,40 57,77

Pastagem em tampão 100 m (%) 22.17 116.02 0 100

Solo descoberto na bacia hidrográfica (%) 0,20 140,92 0 1.32
Solo nu em tampão 500 m (%) 0,39 212.36 0 3.23
Solo nu em tampão 100 m (%) 0,17 529,15 0 4,90
Área da bacia hidrográfica (km2) 15.78 78 0,14 49,56

Declividade média (divisor de águas) (%) 21.18 23,95 11.37 32.17

Altitude (m) 475,45 8,98 392 562

 |123

13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
BARBOSAe outros.

Os resultados são apresentados apenas para os modelos RDA reduzidos contendo

3.3| Preditores importantes da composição dos peixes
preditores significativos.

Posteriormente, usando apenas o conjunto de variáveis selecionadas Três variáveis locais e duas de paisagem foram selecionadas como os

em cada um dos modelos RDA reduzidos, foi realizada uma partição de melhores preditores da variação da composição de peixes em riachos de

variância com análise de redundância parcial (pRDA) para determinar a Cerrado (Figura 2). As variáveis locais foram: (a) porcentagem de substrato
contribuição relativa das variáveis locais e paisagísticas, incluindo grosseiro, (b) proporção de acúmulo de serapilheira e (c) velocidade do fluxo. As

explicação total, compartilhada e exclusiva (Borcard, Gillet & Legendre, variáveis da paisagem foram as seguintes: (a) área da bacia hidrográfica e (b)

2011). Oveganopacote (Oksanen et al., 2016) é usado para RDA e pRDA e declividade média. Essas variáveis locais e paisagísticas formaram o conjunto

para oseleção para frenteprocedimento o pacote embalar para(Dray, de variáveis do modelo reduzido. Apesar do efeito significativo dos modelos

Legendre & Blanchet, 2013) disponível no software R (R Core Team, 2017). RDA reduzidos, a maioria das espécies não apresentou alta correlação com as

variáveis selecionadas nos modelos multivariados (Informações de Apoio

Um outro pRDA foi realizado para avaliar possível padrão espacial Tabela S2), indicando que apenas algumas espécies são responsáveis pelas

nos resíduos e para verificar possível autocorrelação espacial em relações observadas (Figura 2).

cada modelo RDA reduzido (local e paisagem), o que poderia inflar o Entre as variáveis locais mais importantes para predizer assembléias de

erro tipo 1. Para isso, os resíduos de cada modelo RDA reduzido peixes, substrato grosseiro e velocidade de fluxo foram fortemente associados

foram utilizados como variável resposta e incluíram filtros espaciais com a abundância de peixes.Characidiumaff.zebra, Harttia punctatae

retirados de coordenadas principais de matrizes vizinhas (PCNM; Hypostomussp.1.Astyanax novae, Bryconops melanuruse Moenkhausia
Borcard & Legendre, 2002) como preditores no modelo pRDA mais oligolepisforam negativamente associados com substrato grosseiro e
variáveis locais. Os filtros espaciais foram gerados usando velocidade de fluxo.Knoduscf.chapadaefoi associado a uma maior porcentagem

coordenadas geográficas em graus decimais e retendo apenas os de acúmulo de serapilheira no fundo do córrego (Figura 2, Tabela S3 de

eixos que apresentavam o coeficiente de MoranEU>0,5. Esses filtros Informações de Apoio). Das variáveis da paisagem, houve uma correlação

foram obtidos pelo software SAM (Rangel, Diniz-Filho & Bini, 2010). positiva entre área da bacia e Creagrutus britskii, Astyanax elachylepise

Esta análise mostrou ausência de autocorrelação espacial nos espatuloricariacf.evansii (Figura 2). A declividade média da bacia foi
modelos (local,R2= 0,036;p=0,268; paisagem,R2= −0,074; p=0,255), positivamente associada com Ancistrussp.1 eAspidoras albatere negativamente

indicando que os efeitos dos fatores ambientais locais e da paisagem comHemigrammus ataktoseCreagrutus britskii. As acumulações de serapilheira

na composição dos peixes não foram influenciados por nenhuma foram fortemente correlacionadas negativamente com a área da bacia

estrutura espacial. hidrográfica (Informações de apoio Tabela S3), bem como com as espécies mais

fortemente associadas a bacias hidrográficas maiores (Figura 2).

3| RESULTADOS

3.1| Conjuntos de peixes

4|DISCUSSÃO
Foram amostrados 8.461 peixes pertencentes a 47 espécies, 15 famílias e
cinco ordens (Tabela 2). Characiformes foi a ordem mais abundante e Neste estudo, a importância das variáveis ambientais em escala local e de

representou 77,1% do total de indivíduos amostrados. Os Siluriformes paisagem foi avaliada para prever as assembleias de peixes de riachos do

apresentaram maior riqueza (22 espécies; 46,8%), seguidos dos Cerrado. Os resultados revelam que as variações nas assembleias de peixes em
Characiformes (17 espécies; 36,2%). Synbranchiformes tiveram a menor Cerradoos riachos estão relacionados a preditores locais medidos in situ, mas
abundância e riqueza de espécies (0,1% e 2,1%, respectivamente). As as variáveis da paisagem adicionaram um poder preditivo importante. As

espécies mais abundantes foramKnoduscf.chapadae,Characidiumaff. variáveis ambientais mais importantes para predizer parcialmente a

zebra,Astyanax novae,Creagrutus britskiieHemigrammus ataktos, o que composição da assembléia de peixes foram substrato, acúmulo de serapilheira

representou 70,6% do total de indivíduos. e velocidade do fluxo (escala local), área da bacia e declividade média (escala da

paisagem), conforme identificado pelos modelos multivariados. Dado o estado

quase intocado das bacias estudadas, esses resultados podem ser usados
3.2|Modelos locais e paisagísticos
como referência para orientar ações de conservação e manejo.

A partição de variância usando apenas as variáveis incluídas nos modelos

reduzidos mostrou que, juntos, preditores ambientais locais e de
paisagem foram responsáveis por 26% da variação total na composição
4.1|Importância relativa das variáveis ambientais
da assembléia de peixes (Tabela 3). Os preditores locais foram os mais
locais e paisagísticas
importantes com uma fração de explicação exclusiva de 12% (Tabela 3).
No entanto, os preditores de paisagem apresentaram uma explicação Os resultados mostraram que as variáveis ambientais locais são mais

complementar com 6% da fração de explicação exclusiva (Tabela 3). A importantes do que as variáveis da paisagem na estruturação das assembleias

explicação compartilhada entre variáveis locais e paisagísticas foi de 9% de peixes noCerradoriachos estudados. Esses resultados são consistentes com

(Tabela 3). outros estudos que mostram que os fatores ambientais da paisagem
 |

13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
124 BARBOSAe outros.

MESA 2 Listagem das espécies de peixes capturados na região norte de Goiás, bacia do alto rio Tocantins

Ordem, Família, Espécie Abundância FO FO% Acrônimo

Characiformes

Anostomidae

Leporinus friderici(Bloch, 1794) 2 1 3,45 Lep.fri

Leporinosp. 3 1 3,45 Lep.sp

Characidae

Astyanax elachylepisBertaco & Lucinda, 2005 156 12 41.38 A.ela

Astyanax novaeEigenmann, 1911 441 27 93.1 A.nov

Bryconops melanurus(Bloch, 1794) 35 10 34,48 B.mel

Creagrutus britskiiVari & Harold, 2001 368 21 72,41 C. brit

Hemigrammus ataktosMarinho, Dagosta & Birindelli, 2014 362 19 65,52 H.atak

Jupiaba apenimaZanata, 1997 16 5 17.24 J.apen

Knoduscf.chapadae(Fowler, 1906) 3.448 29 100 K.cap

Moenkhausia oligolepis(Gunther, 1864) 125 22 75,86 M.olig

Moenkhausia pankilopteryxBertaco & Lucinda, 2006 11 1 3,45 M.pank

Phenacogastersp. 2 1 3,45 Pheng.sp

Serrapinnus tocantinensisMalabarba & Jerep, 2014 48 1 3,45 S. Toca

Crenuchidae

Characidiumaff.zebraEigenmann, 1909 1.353 28 96,55 C.zeb

Curimatidae

Steindachnerina amazonica(Steindachner, 1911) 38 8 27.59 S.amaz

Erytrinidae

Hoplias malabaricus(Bloch, 1794) 67 20 68,97 H.mala

Parodontidae

Apareiodon machrisiTravassos, 1957 50 18 62.07 A.mac

Gymnotiformes

Apteronotidae

Apteronotus camposdapazide Santana & Lehmann A., 2006 16 9 31.03 A.cam

Gymnotidae

Gymnotusaff.carapoLineu, 1758 50 17 58,62 G.car

Sternopygidae

Eigenmanniasp. 3 2 6.9 Eig.sp.

Sternopygus macrurus(Bloch & Schneider, 1801) 19 9 31.03 S.macr

Perciformes

Cichlidae

Cichlasoma araguaienseKullander, 1983 40 9 31.03 C.arag

Crenicichla labrina(Spix & Agassiz, 1831) 36 12 41.38 C.lab

Retroculus lapidifer(Castelnau, 1855) 1 1 3,45 R.lapi

Siluriformes

Callichthyidae

Aspidoras albaterNijssen & Isbrücker, 1976 179 16 55.17 A.alb

Cetopsidae

Cetopsis arcanaVari, Ferraris & de Pinna, 2005 4 3 10.34 C.arc

Heptapteridae

Cetopsorhamdia molinaemilhas, 1943 11 3 10.34 C.mol

Cetopsorhamdiasp. 2 1 3,45 C.sp

(Continuou)
 |125

13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
BARBOSAe outros.

MESA 2(Contínuo)

Ordem, Família, Espécie Abundância FO FO% Acrônimo

Imparfiniscf.borodiniMees & Cala, 1989 5 2 6.9 I.boro

Imparfiniscf.schubarti(Gomes, 1956) 31 9 31.03 I.schu

Fenacorhamdiasp. 143 27 93.1 Phenr.sp

Pimelodellasp. 42 4 13.79 Pime.sp

Rhamdiaaff.quelen(Quoy & Gaimard, 1824) 24 11 37,93 R.quel

Rhamdiacf.itacaiunasSilvergrip, 1996 4 3 10.34 R.itaca

Loricariidae

Ancistrussp.1 149 7 24.14 Anc.sp1

Ancistrussp.2 309 27 93.1 Anc.sp2

Farlowelacf.oxyrrincha(Kner, 1853) 5 1 3,45 farlo

Harttia punctataRapp Py-Daniel & Oliveira, 2001 276 18 62.07 H.trocadilho

Hemiancistrus Cerradode Souza, Melo, Chamon & 7 1 3,45 hemi

Armbrüster, 2008

Hypostomussp. 1 285 21 72,41 Hyp.sp1

Hypostomussp. 2 116 23 79,31 Hyp.sp2

Loricariasp. 15 4 13.79 Lori.sp

Nannoplecostomus eleonoraeRibeiro, Lima & Pereira, 2012 80 2 6.9 N.eleo

Rineloricaria lanceolata(Gunther, 1868) 23 11 37,93 R.lanc

espatuloricariacf.evansii(Boulenger, 1892) 49 9 31.03 S.evan

Trichomycteridae

Ituglanissp. 1 1 3,45 Itug

Sinbranquiiformes

Synbranchidae

Synbranchuscf.marmoratusBloch, 1795 11 1 3,45 S.mar

Total 8.461

Observação. Abundância, frequência de ocorrência (FO), frequência percentual de ocorrência (FO%) e siglas usadas na análise de redundância (RDA) também são apresentadas.

têm menor poder explicativo do que os fatores locais (Johnson, Furse,
Hering & Sandin, 2007; Lammert & Allan, 1999; Lemke & Súarez, 2013). No
entanto, a importância relativa dos fatores locais e paisagísticos pode
depender da escala espacial investigada (Junqueira et al., 2016). Neste
estudo, os riachos amostrados são principalmente cabeceiras abrangendo
uma faixa estreita de gradientes de paisagem. Esse alcance limitado pode
ser a razão pela qual as variáveis da paisagem explicam
comparativamente menos variação do que as variáveis ambientais locais
e porque apenas algumas espécies parecem responder às variáveis da
paisagem. Em comparação com esses resultados, estudos realizados em
uma escala espacial mais ampla encontraram um efeito maior das
variáveis da paisagem sobre as locais (Esselman & Allan, 2010); ou
observaram uma importância relativa semelhante das variáveis locais e
da paisagem nas assembleias de peixes (Cetra, Petrere & Barrella, 2017;
Cunico, Ferreira, Agostinho, Beaumord & Fernandes, 2012). No entanto,
esses achados sugerem que mesmo um pequeno gradiente de
A importância relativa dos fatores locais e da paisagem pode ser
dependente do contexto. Segundo a teoria das metacomunidades, as
cabeceiras podem ter grande importância no ambiente local, mas
isso pode depender da heterogeneidade ambiental e da
conectividade geral das bacias hidrográficas (Henriques-Silva et al.,
2018). A maior importância das variáveis locais encontradas neste
estudo também pode ser explicada pelo estado de conservação
relativamente bom da mata ciliar ao redor dos córregos estudados
(Borges et al., 2015; Borges et al., 2016). A vegetação ciliar
preservada pode proteger contra influências deletérias do uso
intensivo da terra em escala de paisagem (Allan, Erickson & Fay,
1997; Roth et al., 1996). Por exemplo, o sombreamento ribeirinho
pode mitigar a eutrofização de riachos enriquecidos com nutrientes
em bacias hidrográficas (Burrell et al., 2014). Portanto,Cerradofluxos.
Os riachos aqui estudados abrangem principalmente nascentes localizadas em

características importantes da paisagem pode produzir respostas nas uma região com menor interferência humana (condição quase intocada). Assim, a

assembleias de peixes. Isso enfatiza a importância de desenvolver pequena variação das variáveis de escala natural da paisagem (por exemplo, altitude

estudos em uma variedade de escalas, de escalas espaciais finas a e área da bacia hidrográfica), bem como a menor pressão derivada de modificações

grandes, pois diferentes autores encontraram importância relativa humanas (principalmente córregos conservados), parece explicar a relativa baixa

contrastante de variáveis locais e paisagísticas. importância dos fatores da paisagem sobre os peixes
 |

13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
126 BARBOSAe outros.

TABELA 3Resultados da análise de redundância parcial (pRDA) para a modificações humanas podem mudar a importância relativa dos fatores da
composição de espécies de peixes predita por variáveis ambientais paisagem nas assembléias de peixes emCerradofluxos. Estender a gama de
locais e da paisagem em trechos de riachos doCerrado, região norte de
gradientes em escala de paisagem, incluindo riachos de áreas conservadas a
Goiás, Brasil
degradadas, pode melhorar a compreensão de como e como os fatores da
df R2 R2 ajustar
F p paisagem influenciam a composição da assembléia de peixes.

[A+B]=LOC 3 0,29 0,21 3.44 0,001* A variação nas assembleias de peixes compartilhada entre os fatores
locais e da paisagem sugere que as variáveis da paisagem muitas vezes
[B+C]=LAN 3 0,2 0,14 3.31 0,001*
não afetam as assembleias de peixes diretamente, mas sim
[A+B+C] 5 0,39 0,26
indiretamente, influenciando os fatores locais. Por exemplo, o uso da
Frações individuais
terra desenvolvido em larga escala pode afetar as comunidades de peixes
[A] 3 0,12 2.42 0,001*
de riachos por meio de múltiplos mecanismos que modificam o habitat no
[B] 0 0,09
riacho (Dala-Corte et al., 2016). Essas ligações complexas entre a
[C] 3 0,06 1,94 0,004*
paisagem e os fatores locais foram observadas recentemente no Brasil
[D] 0,74 para os campos do sul (Dala-Corte et al., 2016) e na Amazônia (Leitão et
Notas. [A] fração de explicação exclusiva de variáveis locais. [B] fração de al., 2017). No entanto, pesquisas realizadas na mesma região doCerrado
explicação compartilhada entre variáveis locais e de paisagem. [C] fração de estudado aqui não encontrou influência indireta de variáveis da
explicação exclusiva das variáveis da paisagem. [D] residuais.
paisagem na concentração de clorofila do plânctona(Borges e outros,
LAN: explicação das variáveis da paisagem; LOC: explicação das variáveis
locais. *pvalor < 0,05.
2015). Nesse sentido, o tipo, a intensidade e a configuração espacial do
uso do solo, bem como as características geomorfológicas das bacias
hidrográficas, podem determinar como as variáveis da paisagem
afetarão o habitat local do rio.
composição de montagem emCerradofluxos. No entanto, embora o estudo A contribuição dos preditores locais enfatiza a importância de
tenha incluído apenas uma faixa limitada de gradientes de paisagem, ainda manter as características do habitat semelhantes às condições
havia suporte para a importância dos fatores da paisagem na estruturação da menos impactadas para a conservação das assembléias de peixes de
assembléia de peixes doCerrado. Este resultado, baseado em fluxos quase riachos noCerrado(Casatti, Ferreira & Carvalho, 2009; Ferreira, Silva,
intocados, pode ser usado como referência para comparar se Gonçalves & Petrere, 2014; Walrath, Dauwalter & Reinke, 2016).

FIGURA 2Biplot da análise de redundância (RDA)

entre a assembléia de peixes e as variáveis
locais e paisagísticas remanescentes no modelo
RDA reduzido que melhor previu a composição
dos peixes: substrato duro (Hard subs),
acumulações de serapilheira flutuante no riacho,
velocidade do fluxo, área da bacia hidrográfica e
inclinação média. Os nomes das espécies podem
ser consultados na Tabela 2 [Figura colorida
pode ser visualizada em wileyonlinelibrary.com]

BARBOSAe outros.
O substrato grosseiro, a velocidade do fluxo e o acúmulo de
serapilheira foram características particularmente importantes no rio
relacionadas à composição da assembléia de peixes no modelo final
de RDA. Os acúmulos de serapilheira, por exemplo, funcionam como
abrigo ou refúgio contra predadores e também servem como
microhabitat forrageiro (Carvalho, Fidelis, Arruda, Galuch & Zuanon,
2013; Casatti et al., 2009). Por outro lado, riachos danificados sem
vegetação ciliar são mais suscetíveis ao assoreamento devido à
entrada de sedimentos de áreas adjacentes, causando
homogeneização dos habitats do fundo do riacho (Bojsen & Barriga,
2002; Dauwalter, Wenger & Gardner, 2014; Growns, Gehrke, Astles &
Pol Lard, 2003). Assim, conforme sugerido para riachos de outras
bacias neotropicais (Cetra et al., 2017; Dala-Corte et al., 2016; Leitão
et al., 2017),Cerrado.
Embora as variáveis da paisagem expliquem apenas uma pequena
proporção da variação nas assembleias de peixes, esses resultados ainda
suportam o efeito esperado da área da bacia na composição da assembleia de
peixes do riacho (Dala-Corte, Becker & Melo, 2017; Taylor & Warren, 2001).
Áreas maiores de bacias hidrográficas suportam riachos com maiores volumes
de água, o que indica um grande volume e diversidade geral de habitat, bem
como abrigo para suportar não apenas mais, mas diferentes espécies de
peixes. De maneira geral, as maiores bacias deste estudo abrigaram riachos de
terceira ordem, que apresentaram maior abundância da espécieespatuloricaria
cf.evansii, Astyanax elachylepiseCreagrutus britskii, como mostrado na análise
multivariada. Outro fator que pode explicar essa diferença na composição das
espécies de peixes é que riachos de grande porte recebem uma maior
contribuição de material orgânico transportado de áreas a montante (Vannote,
Minshall, Cummins, Sedell & Cushing, 1980). Por exemplo, Gonçalves, Tejerina-
Garro e Carvalho (2016) constataram que a riqueza taxonômica aumentou em
função da área de drenagem e energia disponível (por exemplo, matéria
orgânica e biomassa de algas) no mesmo sistema hidrográfico aqui estudado
(bacia do Tocantins). Além disso, essa mudança na energia disponível
relacionada ao tamanho da bacia também parece afetar a composição de
espécies de peixes em riachos doCerrado.
A importância da inclinação da bacia hidrográfica nas assembléias de peixes de riachos
opera indiretamente por meio de seu efeito nas condições do habitat (por exemplo, variação
da velocidade do fluxo e composição do substrato) que desempenham um papel importante
como filtros para as espécies de peixes (Poff, 1997). Neste estudo, a declividade média foi
negativamente correlacionada com a área da bacia hidrográfica e positivamente
correlacionada com o substrato grosseiro e a velocidade do fluxo. Possivelmente, os maiores
valores e variações na declividade média ocorrem nos riachos de cabeceira, determinando um
forte efeito sobre o habitat local, como pode ser o caso aqui. Assim, a inclinação da bacia
hidrográfica pode ser interpretada como um substituto para várias outras características
importantes que impulsionam a variação na biodiversidade do riacho, conforme apontado por
Camana et al. (2016).
4.2|Variáveis mais importantes e
relacionamentos específicos
Embora a maioria das espécies nas assembleias não tenha respondido às
variáveis ambientais investigadas, as variáveis locais e de paisagem
encontradas como importantes nos modelos multivariados indicam ainda
algumas relações espécie-específicas. Por exemplo,Characidiumaff.zebra
|127
13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
apresenta um corpo fusiforme que lhe permite ocupar ambientes de fluxo
rápido (Carvalho & Tejerina-Garro, 2015). Os loricarídeosHarttia punctatae
Hypostomussp.1, positivamente associada a substrato grosseiro e fluxo,
apresenta corpos deprimidos dorsoventralmente, bocas ventrais, pedúnculos
caudais alongados e nadadeiras grandes, muitas vezes relacionadas ao hábito
bentônico (Mazzoni, Moraes, Rezende & Miranda, 2010).Astyanax novae,
Bryconops melanuruseMoenkhausia oligolepisestão negativamente
relacionados ao substrato grosseiro e à velocidade do fluxo. São geralmente
espécies nectobentônicas e onívoras que ocupam riachos arenosos e utilizam
uma estratégia de forrageamento visual (Carvalho & Tejerina-Garro, 2015).
Knoduscf.chapadaeparece estar associado a acumulações de serapilheira no
fundo das ribeiras, provavelmente por se alimentarem de material vegetal e
macroinvertebrados presentes nestes microhabitats (Carvalho & Tejerina-Garro,
2015; Carvalho et al., 2013). Em relação às variáveis da paisagem,
espatuloricariacf.evansii, Astyanax elachylepiseCreagrutus britskiiforam
relacionados a maiores áreas de bacias hidrográficas e foram encontrados em
riachos com maiores volumes de água, apresentando diferentes preferências
de substrato, estratégia de forrageamento e composição da dieta (Carvalho &
Tejerina-Garro, 2015; Mazzoni et al., 2010).
5|CONCLUSÕES
Em conclusão, nos riachos quase intocados doCerrado, fatores ambientais
locais parecem ter uma importância relativa maior na determinação da
composição da assembléia de peixes. No entanto, mesmo em um
gradiente espacial curto, as variáveis da paisagem forneceram uma
compreensão complementar dos fatores que afetam os peixes do riacho.
Apesar disso, variáveis locais e de paisagem juntas previram apenas uma
pequena parte da variação nas assembleias de peixes, o que indica a
necessidade de identificar novas variáveis que aumentem o poder de
prever padrões de peixes noCerrado. Isso também é importante porque
esses resultados mostram que um grande número de espécies não
responde às variáveis locais ou da paisagem aqui estudadas e que
apenas algumas espécies geraram o padrão observado. Entre as variáveis
locais, substrato grosseiro (rochedo, paralelepípedos e seixos),
serapilheira e velocidade do fluxo foram as mais importantes, enquanto
as variáveis de paisagem incluíram área da bacia hidrográfica e
declividade média da bacia hidrográfica. Portanto, manter essas
características de habitat local próximas às condições naturais é essencial
para conservar, mesmo que parcialmente, a estrutura da assembléia de
peixes em riachos doCerrado, mas a importância da paisagem sugere que
tal estratégia pode ser dependente do contexto. Considerando a condição
quase intocada dos riachos aqui investigados, as relações observadas
entre as espécies de peixes e as variáveis locais e da paisagem podem
ser usadas como referência para estudos futuros que abordem os efeitos
das modificações antrópicas na biodiversidade aquática doCerrado.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos à equipe do Laboratório de Biogeografia e Ecologia
Aquática (Bioecol) e à UEG pelo apoio logístico
 |
128
e a Fernando R. Carvalho pela ajuda na identificação das espécies de
peixes. O HOB contou com bolsa de mestrado da Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de Goiás (FAPEG); O PPB e o RBDC
foram financiados pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal
de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código Financeiro 001; O FBT é
apoiado pela bolsa de produtividade do Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). Este artigo foi
desenvolvido no âmbito dos Institutos Nacionais de Ciência e
Tecnologia (INCT) em Ecologia, Evolução e Conservação da
Biodiversidade, com apoio do MCTIC/CNPq (proc. 465610/2014-5),
CNPq (proc. 482185/2012-0) , FAPEG (proc. 201210267000703 e
AUXPE 2036/2013).
ID ORC
Hugo de Oliveira Barbosa https://orcid.
org/0000-0002-4118-1448
Pedro Paulino Borges http://orcid.org/0000-0003-2173-4276
Renato Bolson Dala Corte http://orcid.
org/0000-0001-7492-3447
Patrick Thomaz de Aquino Martins https://orcid.
org/0000-0003-3814-3982
Fabrício Barreto Teresa http://orcid.org/0000-0002-1357-4391
REFERÊNCIAS
Alan, JD (2004). Paisagens e paisagens fluviais: A influência da terra
uso em ecossistemas de riachos.Revisão Anual de Ecologia, Evolução e
Sistemática,35, 257–284.
Allan, JD, Erickson, DL, & Fay, J. (1997). A influência da captação
uso da terra na integridade do fluxo em várias escalas espaciais.Biologia de água
doce,37, 149–161.
Associação Americana de Saúde Pública (APHA) (1995).Métodos padrão
para o exame de água e esgoto(págs. 1600). Washington, DC:
Associação americana de obras hídricas e federação de controle da
poluição da água.
Blanchet, FG, Legendre, P., & Borcard, D. (2008). Direção de modelagem
processos espaciais tradicionais em dados ecológicos.Modelagem Ecológica,215,
325–336.
Bojsen, BH, & Barriga, R. (2002). Efeitos do desmatamento na pesca
estrutura comunitária em riachos amazônicos equatorianos.Biologia de água
doce, 47, 2246–2260.
Borcard, D., Gillet, F., & Legendre, P. (2011).Ecologia numérica com R(pág.
306). Nova York, NY: Springer.
Borcard, D., & Legendre, P. (2002). Análise espacial em todas as escalas de ecologia
dados ical por meio de coordenadas principais de matrizes vizinhas.
Modelagem Ecológica,153, 51–68.
Borges, PP, Martins, PTA, & Ferreira, AA (2016). Uso e ocupação do
solo por meio de uma série histórica na bacia do rio Santa Teresa em
Goiás.Revista Brasileira de Geografia Física,9, 296–304.
Borges, PP, Teresa, FB, Martins, PT, & Nabout, JC (2015). Relativo
influência dos efeitos ambientais diretos e indiretos na concentração
sestônica de clorofila-a emCerradofluxos.Acta Limnologica Brasiliensia
,27, 301–310.
Burrell, TK, O'brien, JM, Graham, SE, Simon, KS, Harding, JS,
& Mcintosh, AR (2014). O sombreamento ribeirinho mitiga a eutrofização
dos córregos nas bacias hidrográficas.Ciência de água doce,33, 73–84.
13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
BARBOSAe outros.
Bustamante, MMC, Nardoto, GB, Pinto, AS, Resesnde, JCF,
Takahashi, FSC, & Vieira, LCG (2012). Impactos potenciais das mudanças
climáticas no funcionamento biogeoquímico deCerradoecossistemas.
Revista Brasileira de Biologia,72, 655–671.
Camana, M., Dala-Corte, RB, & Becker, FG (2016). Relação be-
entre a riqueza de espécies e a inclinação do córrego nas assembleias de peixes
de corredeira é dependente da escala espacial.Biologia Ambiental de Peixes,99,
603–612.
Carvalho, LN, Fidelis, L., Arruda, R., Galuch, A., & Zuanon, J. (2013).
Segundo andar, por favor: A fauna de peixes de bancos de lixo
flutuantes em córregos e rios amazônicos.Ictiologia Neotropical,11,
85–94. Carvalho, RA, & Tejerina-Garro, FL (2015). A influência do ambiente
Variáveis mentais na estrutura funcional de assembléias de peixes de
riachos de cabeceira: um estudo de duas bacias tropicais no Brasil Central.
Ictiologia Neotropical,13, 349–360.
Casatti, L., Ferreira, CP, & Carvalho, FR (2009). dominado por grama
locais de riachos exibem baixa diversidade de espécies de peixes e dominância de
guppies: uma avaliação de duas bacias hidrográficas de pastagens tropicais.
Hidrobiologia,632, 273–283.
Cetra, M., Petrere, M. Jr, & Barrella, W. (2017). Influências relativas de
Fatores ambientais e espaciais nas assembléias de peixes de riachos
na Mata Atlântica brasileira.Gestão Pesqueira e Ecologia,24, 139–145.
Claro-García, A., & Shibatta, OA (2013). A ictiofauna dos riachos de
Bacia do alto rio Tocantins, Goiás, Brasil.Listas e distribuição do
Journal of Species,9, 28–33.
Cruz, BB, Miranda, LE, & Cetra, M. (2013). Ligações entre ribeirinhos
Cobertura do solo, ambiente fluvial e assembléias de peixes em riachos de
cabeceira do sudeste do Brasil.Ecologia de peixes de água doce,22, 607–
616.
Cunico, AM, Ferreira, EA, Agostinho, AA, Beaumord, AC, &
Fernandes, R. (2012). Os efeitos de fatores ambientais locais e
regionais sobre a estrutura das assembléias de peixes na Bacia do
Pirapó, Sul do Brasil.Paisagismo e Planejamento Urbano,105, 336–344.
Dala-Corte, RB, Becker, FG, & Melo, AS (2017). A importância de
os processos de metacomunidade para a rotatividade de longo prazo das
assembléias de peixes que vivem em corredeiras dependem da posição espacial
dentro de uma rede dendrítica.Jornal Canadense de Pesca e Ciências Aquáticas,74
, 101–115.
Dala-Corte, RB, Giam, X., Olden, JD, Becker, FG, Guimarães, TF,
& Melo, AS (2016). Revelando os caminhos pelos quais o uso agrícola da
terra afeta as comunidades de peixes de riacho nos campos do sul do
Brasil.Biologia de água doce,61, 1921–1934.
Daniel, WM, Infante, DM, Hughes, RM, Esselman, PC, Tsang, YP,
Wieferich, D., … Taylor, WW (2014). Caracterizando as minas de carvão e minerais
como uma fonte regional de estresse para assembléias de peixes de riachos.
Indicadores Ecológicos,50, 50–61.
Dauwalter, DC, Wenger, SJ e Gardner, P. (2014). O papel do com-
Complexidade no uso e seleção de habitat por peixes de córrego em um afluente
da Bacia do Rio Snake.Transações da American Fisheries Society,143, 1177–1187.
Dray, S., Legendre, P., & Blanchet, G. (2013). Packfor: forward select-
ção com permutação (Canoco p.46). Versão do pacote R 0.0-8/r109.
Obtido em https://R-Forge.R-project.org/projects/sedar/ Esselman, PC,
& Allan, JD (2010). Influências relativas de captação
e fatores abióticos em escala de alcance em comunidades de peixes de água doce
em rios do nordeste da Mesoamérica.Ecologia de peixes de água doce,19, 439–
454.
Ferreira, FC, Silva, AT, Gonçalves, CS, & Petrere, M. Jr (2014).
Desvendando as influências da estrutura do habitat e preditores
limnológicos nas comunidades de peixes de riachos de uma bacia costeira,
sudeste do Brasil.Ictiologia Neotropical,12, 177–186.
Frissell, CA, Liss, WJ, Warren, CE e Hurley, MD (1986). Um hierar-
estrutura chique para classificação de habitat de riachos: Visualização de riachos
em um contexto de bacia hidrográfica.Gestão ambiental,10, 199–214.

BARBOSAe outros.
Golterman, HL, Clymo, RS, & Ohnstad, MA (1978).Métodos para fis-
análises químicas e químicas de água doce, 2ª ed. Oxford, Reino Unido: Blackwell
Scientific Publications.
Gonçalves, BB, Tejerina-Garro, FL, & Carvalho, RA (2016). efeitos
de área e energia disponível em conjuntos de peixes de riachos tropicais.
Pesquisa Marinha e de Água Doce,68, 772-779.
Gonsamo, A., D'odorico, P., & Pellikka, P. (2013). Medição fracionária
cobertura e abertura dos elementos do dossel da floresta - definições e
metodologias revisitadas.Oikos,122, 1283–1291.
Growns, I., Gehrke, PC, Astles, KL, & Pol Lard, DA (2003). um com-
parison de conjuntos de peixes associados com diferentes tipos de
vegetação ribeirinha no sistema Hawkesbury - Nepean River.Gestão
Pesqueira e Ecologia,2350, 209–220.
Heino, J., Grönroos, M., Soininen, J., Virtanen, R., & Muotka, T. (2012).
Dependência de contexto e estruturação de metacomunidades em riachos
de cabeceiras boreais.Oikos,121, 537–544.
Heino, J., Melo, AS, Siqueira, T., Soininen, J., Valanko, S., & Bini, LM
(2015). Organização de metacomunidades, extensão espacial e dispersão
em sistemas aquáticos: Padrões, processos e perspectivas.Biologia de água
doce,60, 845-869.
Henriques-Silva, R., Logez, M., Reynaud, N., Tedesco, PA, Brosse, S.,
Januchowski-Hartley, SR, … Argillier, C. (2018). Um exame abrangente
da hipótese de posição da rede em várias metacomunidades fluviais.
Ecografia,41, 1–11.
Infante, DM, & Allan, JD (2010). Resposta das assembleias de peixes de riachos
ao habitat em escala local influenciado pela paisagem: uma investigação
mecanicista das assembléias de peixes de riachos.Sociedade Americana de Pesca,
73, 371–397.
Jackson, DA, Peres-Neto, PR, & Olden, JD (2001). Quais controles
quem está onde nas comunidades de peixes de água doce - os papéis dos
fatores bióticos, abióticos e espaciais.Jornal Canadense de Pesca e Ciências
Aquáticas,58, 157–170.
Johnson, RK, Furse, MT, Hering, D., & Sandin, L. (2007). Ecológico
relações entre comunidades de riachos e escala espacial: Implicações para o
desenho de programas de monitoramento em nível de bacia hidrográfica.
Biologia de água doce,52, 939–958.
Junqueira, NT, Macedo, DR, Souza, RCR, Hughes, RM, Calisto,
M., & Pompeu, PS (2016). Influência de variáveis ambientais na ictiofauna
de riachos em múltiplas escalas espaciais.Ictiologia Neotropical, 14, 1–12.
Klink, CA, & Machado, RB (2005). Conservação do Brasileiro
Cerrado.Biologia de conservação,19, 707–713.
Lammert, M., & Allan, JD (1999). Avaliação da integridade biótica de riachos:
Efeitos de escala na medição da influência do uso/cobertura do solo e
estrutura do habitat em peixes e macroinvertebrados.Gestão
ambiental,23, 257–270.
Legendre, P., & Gallagher, E. (2001). Transformações ecologicamente significativas
ções para ordenação de dados de espécies.Oecologia,129, 271–280. Leitão,
RP, Zuanon, J., Mouillot, D., Leal, CG, Hughes, RM, Kaufmann,
PR, … Gardner, TA (2017). Desvendando os múltiplos efeitos do uso da terra
na estrutura funcional das assembleias de peixes em riachos amazônicos.
Ecografia,41, 219–232.
Lemke, AP, & Súarez, YR (2013). Influência do local e da paisagem
características da distribuição e diversidade das assembleias de peixes
de riachos da Bacia do Rio Ivinhema, Alto Rio Paraná.Acta Limnologica
Brasiliensia,25, 451–462.
Lima, FCT, & Caires, RA (2011). Peixes da Estação Ecológica Serra
Geral do Tocantins, bacias dos rios Tocantins e São Francisco, com
observações sobre as instruções biogeográficas das “águas
emendadas” dos rios Sapão e Galheiros.Biota Neotropica,11, 231–250.
Machado, RB, Neto, MBR, Pereira, PGP, Caldas, EF, Gonçalves,
DA, Santos, NS, … Steininger, M. (2004). Estimativas de perda da área
do Cerrado brasileiro. Relatório técnico não publicado. Conservação
Internacional, Brasília.
|129
13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
Mazzoni, R., Fenerich-Verani, N., & Caramaschi, EP (2000).
Pesca elétrica como técnica de amostragem de populações e comunidades
de peixes de riachos costeiros no sudeste do Brasil.Revista Brasileira de
Biologia,60, 205–216.
Mazzoni, R., Moraes, M., Rezende, CF, & Miranda, JC (2010).
Alimentação e padrões ecomorfológicos das espécies de peixes de
riacho do alto rio Tocantins, Goiás, Brasil.Iheríngia. Série Zoologia, 100
, 162–168.
Meirelles,EML,Ferreira,EAB,&Tokarski,DJ (2007).Caracterização
regional. No Brasil. EW (Ed.). Bacia Hidrográfica do Alto Tocantins
Retatos e Reflexões. pág. 102.
Miranda, EE (2005).Brasil em Relevo. Campinas, Brasil: Embrapa
Monitoramento por Satélite. Extraído de http://www.relevobr.
cnpm.embrapa.br.
Miranda, JC, & Mazzoni, R. (2003). Composição da Ictiofauna de três
riachos do alto rio Tocantins-GO.Biota Neotropica,3, 1–11. MMA
(2006).Tocantins-Araguaia Caderno da Região Hidrográfica.
Obtido em http://www.mma.gov.br/estruturas/161/_publicacao/
161_publicacao02032011035943.pdf
Naimi, B. (2017).Usdm: análise de incerteza para modelos de distribuição de espécies.
Versão do pacote R 1.1-18. Obtido em https://cran.r-project.org/
package=usdm
Naimi, B., Hamm, Na, Groen, TA, Skidmore, AK, & Toxopeus, AG
(2014). Onde a incerteza posicional é um problema para a modelagem de
distribuição de espécies?Ecografia,37, 191–203.
Oksanen, J., Blanchet, FG, Friendly, M., Kindt, R., Legendre, P., Mcglinn,
D., … Wagner, H. (2016).Vegan: pacote de ecologia comunitária.
Versão do pacote R 2.4-1. Obtido em https://cran.r-project.org/
package=vegan
Poff, NL (1997). Filtros de paisagem e características de espécies: Rumo a mecanismos
compreensão nística e predição em ecologia de riachos.Jornal da
Sociedade Bentológica Norte-Americana,73, 391–409.
Equipe de Desenvolvimento do QGIS. (2018).Sistema de informação geográfica QGIS.
Chicago, IL: Open Source Geospatial Foundation.
Equipe Núcleo R. (2017).Uma linguagem e ambiente para com-
colocando [online]. Viena, Áustria: R Foundation for Statistical
Computing.
Rangel, TF, Diniz-Filho, JAF, & Bini, LM (2010). SAM: Um
aplicação intensiva de Análise Espacial em Macroecologia.Ecografia,
33, 46–50.
Roth, NE, Allan, JD, & Erickson, DL (1996). Influências da paisagem sobre
Integridade biótica do córrego avaliada em múltiplas escalas espaciais.Ecologia
da Paisagem,11, 141–156.
Rowe, DC, Pierce, CL e Wilton, CF (2009). Assembléia de peixes re-
relações com habitat físico em córregos vadeáveis de Iowa.Jornal norte-
americano de gerenciamento de pesca,29, 1314–1332.
Sály, P., Takács, P., Kiss, I., Bíró, P., & Erös, T. (2011). A relativa influência
importância do contexto espacial e fatores ambientais de escala de bacia e local
em conjuntos de peixes de riacho em uma paisagem modificada pelo homem.
Ecologia de peixes de água doce,20, 251–262.
Schlosser, J. (1991). Ecologia de peixes: uma perspectiva da paisagem afeta os peixes
populações e sua dinâmica comunitária.biociência,41, 704-712.
Schmera, D., Árva, D., Boda, P., Bódis, E., Bolgovics, Á., Borics, G., …
Erős, T. (2018). O isolamento influencia o papel relativo dos processos
ambientais e relacionados à dispersão nas redes de córregos? Um teste
empírico da hipótese de posição de rede usando táxons múltiplos. Biologia
de água doce,63, 74–85.
Strahler, AN (1957). Análise quantitativa da geomorfologia de bacias hidrográficas
ogy.Transações da União Geofísica Americana,38, 913–920.
Strassburg, BBN, Brooks, T., Feltran-Barbieri, R., Iribarrem, A.,
Crouzeilles, R., Loyola, R., … Balmford, A. (2017). Momento da verdade para
oCerradoponto de acesso.Natureza Ecologia e Evolução,1, 1–3. Súarez, YR,
& Petrere, M. Jr (2007). Previsão de fatores ambientais
estrutura da comunidade de peixes em dois rios neotropicais no Brasil.
Ictiologia Neotropical,5, 61–68.
 |

13652400, 2019, 2, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/fme.12331 pela CAPES, Wiley Online Library em [02/10/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
130 BARBOSAe outros.

Taylor, CM, & Warren, ML Jr (2001). Dinâmica na composição das espécies INFORMAÇÕES DE APOIO
de assembléias de peixes de riachos: variabilidade ambiental e subconjuntos
aninhados.Ecologia,82, 2320–2330. Informações de suporte adicionais podem ser encontradas online na
Vannote, RL, Minshall, GW, Cummins, KW, Sedell, JR, & Cushing, seção Informações de suporte no final do artigo.
EC (1980). O conceito de rio contínuo.Jornal Canadense de Pesca e
Ciências Aquáticas,37, 130–137.
Walrath, JD, Dauwalter, DC e Reinke, D. (2016). Influência do fluxo Como citar este artigo:Barbosa HO, Borges PP, Dala-Corte RB,
Condição na diversidade de habitat e assembléias de peixes em uma bacia Martins PTA, Teresa FB. Importância relativa do local e
hidrográfica prejudicada da Bacia do Rio Snake Superior.Transações da American
variáveis de paisagem sobre assembléias de peixes em riachos do
Fisheries Society,145, 821–834.
savana.Fish Manag Ecol. 2019;26:119–130.https://doi.
Ward, JV (1998). Paisagens ribeirinhas: padrões de biodiversidade, distúrbios
regimes de equilíbrio e conservação aquática.Conservação Biológica,83, org/10.1111/fme.12331
269–278.