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Heterogeneidade ambiental, modo de dispersão e

coocorrência em macroinvertebrados de riachos
Jani Heino1,2
1Instituto Finlandês do Meio Ambiente, Centro do Meio Ambiente Natural, Unidade de Mudança do Ecossistema, PO Box 413, FI-90014, Oulu, Finlândia
2Departamento de Biologia, Universidade de Oulu, PO Box 3000, FI-90014, Oulu, Finlândia

Palavras-chave
Co-ocorrência, dispersão,
heterogeneidade ambiental, riachos de
cabeceira, metacomunidades.
Correspondência
Jani Heino, Instituto Finlandês do Meio Ambiente,
Centro do Meio Ambiente Natural, Unidade de
Mudança do Ecossistema, PO Box 413, FI-90014 Oulu,
Finlândia. Tel: +358 400 148 653
Fax: +358 20 490 2985 E-mail:
jani.heino@environment.fi
Informação de Financiamento
Este artigo faz parte do projeto “Spatial
scaling, metacommunity structure and
patterns in stream communitys” financiado
pela Academia da Finlândia. Apoio financeiro
adicional foi fornecido pela Fundação Maj e
Tor Nessling e pela Fundação Kone.
Recebido: 22 de outubro de 2012; Revisado: 4 de
dezembro de 2012; Aceito: 11 de dezembro de 2012
Abstrato
Tanto a heterogeneidade ambiental quanto o modo de dispersão podem afetar a co-
ocorrência de espécies em metacomunidades. Invertebrados aquáticos foram
amostrados em 20-30 riachos em cada uma das três bacias hidrográficas, diferindo
consideravelmente na heterogeneidade ambiental. Cada bacia de drenagem foi dividida
em dois conjuntos de locais de tamanho igual, novamente diferindo profundamente na
heterogeneidade ambiental. Os dados de invertebrados bentônicos foram divididos em
três grupos de táxons com base nos modos de dispersão terrestre: dispersores passivos
com adultos aquáticos, dispersores passivos com adultos alados terrestres e dispersores
ativos com adultos alados terrestres. A co-ocorrência de táxons em cada grupo de modo
de dispersão, bacia de drenagem e subconjunto de locais de heterogeneidade foi
medida usando o C-score e seu tamanho de efeito padronizado. A probabilidade de
encontrar altos níveis de segregação de espécies tendeu a aumentar com a
heterogeneidade ambiental nas bacias de drenagem. Esses padrões eram, no entanto,
contingentes tanto no modo de dispersão quanto na bacia de drenagem. Assim, parece
que a heterogeneidade ambiental e o modo de dispersão interagem afetando a co-
ocorrência em metacomunidades, com dispersores passivos com adultos aquáticos
mostrando padrões aleatórios independentemente da heterogeneidade ambiental, e
dispersores ativos com adultos alados terrestres mostrando segregação crescente com
heterogeneidade ambiental crescente.

Ecologia e Evolução2013; 3(2): 344–355

doi: 10.1002/ece3.470

oportunidade (Gotelli e McCabe 2002). Embora a competição

Introdução
Compreender os padrões e os mecanismos subjacentes da co-
ocorrência de espécies é uma área central da ecologia de
comunidades. Em geral, fatores bióticos (por exemplo, competição
interespecífica), abióticos (por exemplo, heterogeneidade ambiental)
e históricos (por exemplo, colonização diferencial) são considerados
importantes para a co-ocorrência de espécies entre locais (Diamond
1975; Gilpin e Diamond 1982; Belyea e Lancaster 1999; Gotelli e
McCabe 2002). Considerando a competição interespecífica, Diamond
(1975) cunhou uma série de “regras de montagem”, girando em
torno da ideia de que espécies concorrentes não devem ocorrer
juntas. Essa ideia foi posteriormente testada em vários grupos de
organismos, contextos ambientais e regiões geográficas, e uma
meta-análise de um grande número de conjuntos de dados revelou
que as espécies tendem a coexistir menos do que o esperado por
interespecífica seja frequentemente invocada como o mecanismo
que leva a padrões segregados de distribuição de espécies, é apenas
um fator que pode fazer com que as espécies coexistam menos do
que o esperado (Gilpin e Diamond 1982; Belyea e Lancaster 1999;
Ulrich 2004).
Uma segunda razão para o grau de co-ocorrência de espécies
está relacionada à heterogeneidade ambiental em um conjunto
de locais (Bell 2001; Reitalu et al. 2008). Dado que espécies
diferentes normalmente têm nichos diferentes (Hutchinson
1957; Chase e Leibold 2003), elas devem ter ótimos diferentes ao
longo de gradientes ambientais (ou seja, posição do nicho) e
tolerância às condições ambientais (ou seja, amplitude do nicho).
Portanto, espera-se que quaisquer duas espécies com respostas
ambientais diferentes sejam, pelo menos parcialmente,
segregadas em um conjunto de locais se houver variação nas
condições ambientais (Bradley e Bradley 1985;

344 ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd. Este é um artigo de acesso aberto sob os termos da Licença Creative
Commons Attribution, que permite o uso, distribuição e reprodução em qualquer meio, desde que o trabalho original seja
devidamente citado.
J. Heino
Peres-Neto 2004). Se as distribuições segregadas são
de fato devidas a diferenças nas respostas ambientais
das espécies, o aumento da heterogeneidade
ambiental entre os locais deve levar a menos co-
ocorrência. Essa ideia pode ser facilmente testada
usando conjuntos de dados de regiões que diferem
em heterogeneidade ambiental ou subconjuntos de
locais dentro de uma região que diferem em
heterogeneidade ambiental. No entanto, poucos
testes diretos da ideia foram conduzidos, e a
importância da heterogeneidade ambiental entre os
locais para co-ocorrência de espécies foi tipicamente
inferida indiretamente (McCreadie et al. 1997; Heino
2005a; Reitalu et al. 2008). No entanto, um estudo
recente em sistemas de riachos mostrou que a
heterogeneidade ambiental dentro da bacia de
drenagem afetou o grau de co-ocorrência de táxons,
Uma terceira razão potencial para explicar o grau de
co-ocorrência de espécies relaciona-se com colonização
diferencial e história de extinção (Gilpin e Diamond 1982;
Jenkins, 2006). Embora testar os efeitos da colonização e
extinção diretamente requeira o monitoramento de um
conjunto de locais durante vários anos e seja altamente
problemático para assembleias multiespécies, a
capacidade potencial de colonização e/ou modo de
dispersão poderia ser usado como um proxy neste
contexto (por exemplo, Jacobson e Peres- Neto 2010).
Pode-se imaginar que os dispersores passivos são menos
segregados do que os dispersores ativos, porque as
distribuições dos primeiros são mais aleatórias do que as
dos últimos devido à lenta recolonização de locais
desnudados. Por outro lado, dispersores ativos podem
mostrar seleção ativa de habitat,
A heterogeneidade ambiental e o modo de
dispersão também podem interagir afetando a co-
ocorrência de espécies. Como os dispersores ativos
com adultos terrestres devem ser capazes de rastrear
a variação ambiental melhor do que os dispersores
passivos com adultos aquáticos (Thompson e
Townsend 2006; Heino 2011), eles devem mostrar
mais segregação se (i) a heterogeneidade ambiental
entre os locais for alta e (ii) a as respostas ambientais
das espécies são diferentes. Os dispersores passivos
com adultos aquáticos devem mostrar padrões de co-
ocorrência mais aleatórios, porque eles não podem
rastrear efetivamente a variação ambiental e podem,
portanto, estar ausentes em alguns locais adequados.
Esse raciocínio também pode se aplicar a grupos de
espécies compreendendo dispersores passivos com
adultos terrestres. No meu conhecimento,
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
fatores no campo e quantificar a variação ambiental usando métodos
multivariados modernos (para métodos analíticos adequados, ver
Anderson et al. 2011). No entanto, normalmente é muito mais difícil
medir a dispersão diretamente para muitas espécies em uma
metacomunidade, e proxies para dispersão são quase inevitáveis
(por exemplo, Jacobson e Peres-Neto 2010).
Pequenas bacias de drenagem fornecem sistemas modelo
acessíveis para testar a conjectura acima. Eles fornecem (i) um
modelo abiótico significativamente definido (ou seja, riachos no
mesmo regime climático) e (ii) contexto biótico (ou seja, um pool
regional de espécies) para estudos ecológicos (por exemplo,
Peres-Neto 2004), (iii) riachos dentro de uma bacia de drenagem
muitas vezes diferem acentuadamente em condições ambientais
(por exemplo, Heino 2005a), (iv) uma bacia de drenagem pode
ser considerada como suporte de uma metacomunidade de
espécies em interação (por exemplo, Brown e Swan 2010) e (v)
elas normalmente suportam conjuntos de macroinvertebrados
com espécies variando amplamente em características
importantes (por exemplo, Tachet et al. 2000). Estudos
anteriores sobre as regras de montagem de comunidades de
riachos normalmente assumiram que a competição
interespecífica é a causa subjacente da segregação de espécies
(por exemplo, Heino 2005a). No entanto, outros estudos de
riachos desafiaram a explicação competitiva subjacente à
coocorrência de espécies e argumentaram que é mais provável
que o grau de coocorrência de espécies esteja relacionado às
respostas ambientais individualistas das espécies (McCreadie et
al. 1997; Peres-Neto 2004; Heino 2009; McCreadie e Bedwell
2012). O objetivo do presente estudo é estender as descobertas
anteriores da co-ocorrência de espécies e examinar os efeitos da
mudança da heterogeneidade ambiental e do modo de
dispersão na co-ocorrência de espécies. Assim, o objetivo não é
afirmar que a competição interespecífica (eg, Gotelli e McCabe
2002) ou a predação (eg, Englund et al. 2009) não são
importantes para a segregação das espécies,
Especificamente, fiz as seguintes perguntas: (i) A
heterogeneidade ambiental está relacionada ao grau de co-
ocorrência de espécies em bacias hidrográficas que diferem
profundamente na variação ambiental e dentro de
subconjuntos de locais em cada bacia hidrográfica? (ii)
Existem diferenças no nível de co-ocorrência de espécies
entre grupos de espécies que diferem no modo de
dispersão? (iii) A heterogeneidade ambiental e o modo de
dispersão interagem afetando a coocorrência de espécies?
Eu levantei a hipótese de que o aumento da
heterogeneidade ambiental entre os locais deveria levar ao
aumento da segregação de espécies devido ao fato de que
mais oportunidades de nicho estão disponíveis para
espécies individuais. Eu também esperava que a dispersão
ativa levasse ao aumento da segregação de espécies,
porque os dispersores ativos são capazes de rastrear a
variação ambiental melhor do que os dispersores passivos.
345
Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
Materiais e métodos
Características dos sistemas de estudo
As três bacias de drenagem de estudo, Iijoki (centrada em 65oN, 27o
E), Koutajoki (66oN, 29oE) e Tenojoki (70oN, 27oE), estão no norte da
Finlândia. Os conjuntos de córregos em cada bacia hidrográfica de
estudo são caracterizados por uma heterogeneidade ambiental
extremamente alta entre os locais, embora as diferenças gerais entre
as bacias hidrográficas também sejam evidentes a esse respeito (S.
Schmera, T. Eros, J. Heino, manuscrito não publicado). As bacias de
drenagem estudadas suportam comunidades de
macroinvertebrados de riachos pobres a moderadamente diversas
em termos de riqueza de espécies, diversidade beta e diversidade de
características, com a bacia de drenagem de Tenojoki sendo a menos
diversa e a bacia de drenagem de Koutajoki a mais diversa (S.
Schmera, T. Eros , J. Heino, não publicado. ms.). Os pools regionais de
espécies e os riachos individuais são caracterizados por proporções
muito baixas de espécie para gênero e espécie para família, o que
implica que apenas algumas espécies congêneres estão presentes e
potencialmente coexistem em um riacho (Heino 2005b). Além disso,
as comunidades de macroinvertebrados são fortemente dominadas
por insetos, com mais de 90% das espécies sendo insetos nas
cabeceiras de cada bacia hidrográfica. Pesquisas anteriores sobre as
relações comunidade-ambiente de macroinvertebrados de riachos
sugeriram que os padrões espaciais variam entre as bacias de
drenagem de alta latitude (Heino et al. 2012), sugerindo que os
padrões de coocorrência de espécies também devem variar entre as
bacias de drenagem.
A área de estudo mais ao sul estava localizada na bacia de drenagem
de Iijoki. Esta bacia de drenagem é caracterizada por floresta conífera
boreal média e turfeiras. Os riachos de cabeceira na bacia de drenagem
são frequentemente modificados pela silvicultura, drenagem e flutuação
de toras, embora algumas águas correntes quase intocadas também
estejam presentes e tenham sido, de fato, selecionadas como locais de
amostragem. Locais quase intocados não foram afetados por drenagem
ou flutuação de toras, embora atividades florestais menores estejam
presentes em suas bacias hidrográficas. Vinte córregos de primeira a
terceira ordem na bacia de drenagem de Iijoki foram pesquisados no
final de maio de 2009. A área total da bacia de drenagem de Iijoki é de
14.191 km2dos quais a área de estudo atual cobria cerca de 2150 km2.
A área de estudo mais a leste está localizada na bacia de
drenagem de Koutajoki. A vegetação varia de florestas de coníferas
boreais do norte a florestas ribeirinhas mistas decíduas e de
pântanos pobres em nutrientes a pântanos férteis. Esses fatores
também fornecem a base para uma alta variabilidade nos habitats
dos riachos ao longo da bacia hidrográfica. As cabeceiras da bacia de
drenagem são geralmente quase intocadas. Vinte riachos de primeira
a terceira ordem foram pesquisados na parte finlandesa da bacia de
drenagem de Koutajoki no final de maio de 2008. A área total da
bacia de drenagem de Koutajoki é de ca.
346
J. Heino
24500 km2dos quais a área de estudo atual cobria cerca de
150 km2.
A área de estudo mais ao norte estava localizada na bacia
de drenagem de Tenojoki. Esta área de estudo subártica é
caracterizada por vegetação ártico-alpina, composta por
bétulas (Betula pubescensssp.czerepanovii) florestas em
baixa altitude e tundra estéril em altitudes mais altas. Os
riachos de cabeceira na bacia de drenagem variam de quase
intocados a intocados, pois a silvicultura e os usos
associados da terra geralmente não são viáveis nessas
latitudes. Trinta riachos de primeira a quarta ordem foram
pesquisados na bacia de drenagem de Tenojoki na primeira
quinzena de junho de 2010. A área total da bacia de
drenagem de Tenojoki é de 16.386 km2dos quais esta área
de estudo cobria cerca de 5370 km2.
Medição de variáveis ambientais
Várias variáveis ribeirinhas, no rio e químicas da água foram
medidas em cada local (ver Heino et al. 2012). Cada local de estudo
compreendeu uma área de cerca de 100 m2. A cobertura percentual
de árvores de folha caduca foi avaliada em uma seção de 50 m em
ambas as margens diretamente a montante do local de amostragem.
O sombreamento foi estimado visualmente como porcentagem da
cobertura do dossel em 20 locais ao longo dos transectos (cujo
número dependia da largura do córrego) em toda a seção de estudo.
Velocidade atual (a 0,69profundidade) e a profundidade foram
medidas em 30 locais aleatórios ao longo de transectos transversais,
cujo número dependia da largura do rio. A largura molhada do
córrego foi medida em cada local com base em cinco transectos
transversais. Cobertura de musgo (%) e cobertura de classe de
partículas de substrato (%) foram avaliadas em 10 espaçadas
aleatoriamente 509quadrados de 50 cm. Estimativas visuais da
cobertura percentual de cinco classes de tamanho de partícula foram
feitas para cada quadrado usando uma escala Wentforth modificada:
(i) areia (diâmetro 0,25–2 mm), (ii) cascalho (2–16 mm),
(iii) seixo (16–64 mm), (iv) pedregulho (64–256 mm), (v)
pedregulho (256–1024 mm). Valores médios foram usados
nas análises. Desvios padrão de velocidade, profundidade e
cobertura de musgo também foram usados como índices
de heterogeneidade de habitat local em nível de sítio.
Amostras de água foram coletadas simultaneamente com a
amostragem de campo e analisadas quanto ao pH,
condutividade, cor da água e fósforo total usando os
padrões nacionais finlandeses (Conselho Nacional de Águas
e Meio Ambiente 1981). A cor da água e o fósforo total não
foram medidos na bacia de Tenojoki devido a problemas
logísticos e variação insignificante entre os locais. A maioria
das variáveis ambientais apresentou variação considerável
entre os locais pesquisados (Tabela 1), e todas as variáveis
ambientais (exceto cor da água e fósforo total) foram
utilizadas nas análises multivariadas descritas a seguir.
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
J. Heino Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos

Tabela 1.Variação das variáveis ambientais nas três bacias hidrográficas. As variáveis são dadas como média, mínimo, máximo e desvio padrão (DP).

Iijoki Koutajoki Tenojoki

(n =20) (n =20) (n =30)

Significar mín. máx. SD Significar mín. máx. SD Significar mín. máx. SD

Decídua 35 5 80 19 44 10 75 15 99,9 98 100 0,4

árvores (%)
Sombreamento (%) 34 10 70 20 44 5 85 26 16 0 55 14
Velocidade (m/s) 0,40 0,16 0,73 0,16 0,51 0,21 1.02 0,19 0,37 0,14 0,58 0,11
Profundidade (cm) 24 16 35 7 25 10 46 10 19 13 33 19
Largura (cm) 304 100 650 131 299 78 1200 266 574 88 2400 506
Macrófitas (%) 44 1 78 23 11 0 43 15 4 0 16 4
Areia (%) 10 0 49 12 11 0 73 18 1 0 22 1
Cascalho (%) 6 0 37 9 9 0 30 8 2 0 25 5
Seixo (%) 10 0 55 14 33 0 64 19 15 1 65 12
Calçada (%) 29 2 53 14 26 0 61 16 45 10 81 20
Pedregulho (%) 44 0 82 25 20 0 92 24 37 1 83 22
pH 6.4 5.7 6.9 0,3 7.3 6.8 7.9 0,3 6.6 6.3 6.7 0,1
Condutividade (mS/m) 2.09 1,50 3.10 0,41 6,99 2,75 17h50 3,75 1,83 1.20 2.40 0,32

Amostragem, processamento e identificação de Categorização do modo de dispersão

macroinvertebrados
Os macroinvertebrados do riacho foram amostrados entre o
final de maio e meados de junho, dependendo da latitude de
uma bacia de drenagem. Esta é a estação em que a maioria dos
macroinvertebrados nos riachos do norte ainda está no estágio
larval; no entanto, eles já são grandes o suficiente para serem
identificados no nível mais baixo possível.
Em cada local, a equipe de campo colheu uma amostra de rede de
2 minutos (tamanho de malha de 0,3 mm) cobrindo a maioria dos
microhabitats presentes em um riffle de aproximadamente 100 m2.
Os microhabitats foram avaliados visualmente com base na variação
de velocidade, profundidade, cobertura de musgo e tamanho de
partícula, e quatro subamostras de 30 segundos e um metro foram
divididas entre os principais microhabitats em um local de corredeira.
As subamostras foram agrupadas no campo para fornecer a amostra
coletiva de 2 minutos para cada local. Este esforço de amostragem
normalmente produz mais de 70% das espécies que ocorrem em um
local de cabeceira em uma determinada estação, principalmente
espécies ausentes que são apenas ocasionais em riachos (Mykr€a et
al. 2006). Os macroinvertebrados e material associado foram
imediatamente preservados em álcool 70% no campo, e as amostras
foram levadas ao laboratório para posterior processamento e
identificação. Os macroinvertebrados foram identificados
principalmente por espécie (67,1% dos táxons eram espécies), mas
também foram usados os níveis de grupo de espécies (11,3% dos
táxons eram grupo de espécies) e gênero (21,6% dos táxons eram
gêneros). A identificação em nível de espécie ainda não é possível na
região de estudo para alguns gêneros, compreendendo
principalmente mosquitos não picadores (Diptera: Chironomidae).
Os macroinvertebrados foram designados em um dos três
grupos com base em seu modo de dispersão terrestre (ver
também Bilton et al. 2001; Bohonak e Jenkins 2003; Van de
Meutter et al. 2007). As espécies do primeiro grupo (AqPa)
tinham adultos aquáticos e apresentavam dispersão terrestre
passiva (ou seja, Turbellaria, Nematoda, Oligochaeta, Hirudinea,
Gastropoda, Bivalvia, Aranea, Crustacea), o segundo grupo
(TePa) tinha adultos alados terrestres com dispersão
principalmente passiva modo (ou seja, Diptera com tamanho
corporal pequeno [Ceratopogonidae, Chironomidae, Simuliidae,
Psychodidae, Dixidae, Culicidae]), e o terceiro grupo (TeAc) tinha
adultos alados terrestres com modo de dispersão
principalmente ativo (ou seja, Ephemeroptera, Odonata,
Plecoptera, Megaloptera , Trichoptera, Coleoptera, Diptera com
grande tamanho corporal [Tipuloidea, Empididae, Muscidae]).
Embora seja provável que haja muita variação entre as espécies
dentro de cada grupo de modo de dispersão, esses grupos devem,
em média, diferir em sua capacidade de localizar ativamente riachos
ambientalmente adequados. Por exemplo, os membros da AqPa não
podem se dispersar ativamente por terra e, portanto, não podem
localizar ativamente riachos ambientalmente adequados. Embora
alguns ácaros aquáticos possam viajar nos adultos de insetos
aquáticos por distâncias consideráveis (Smith e Oliver 1986;
Bohonak et al. 2004), a dispersão não é ativa do ponto de vista de um
ácaro, mas dirigida por um inseto adulto. Sendo geralmente de
tamanho pequeno, as espécies TePa são distribuídas principalmente
por ventos fortes, compreendendo assim um forte componente
aleatório em suas distribuições. Embora alguns borrachudos, por
exemplo, sejam conhecidos por dispersar distâncias consideráveis, a
dispersão de longa distância não é estritamente ativa,

ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd. 347

Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
mas mediada pelo vento (por exemplo, Crosskey 1990). Por outro
lado, sendo maiores em tamanho do que as espécies do grupo
anterior, as espécies TeAc são capazes de voar ativamente algumas
distâncias e, portanto, têm melhor potencial para localizar riachos
ambientalmente adequados em uma bacia de drenagem. Em
resumo, esses grupos de modos de dispersão devem estar
relacionados ao grau de aleatoriedade na distribuição das espécies
em relação ao processo de dispersão. A aleatoriedade deve diminuir
na seguinte ordem: AqPA > TePa > TeAc.
Métodos estatísticos para tratamento
de dados ambientais
Os dados ambientais foram primeiro analisados usando um
conjunto de três métodos multivariados para examinar a variação
nas condições ambientais entre e dentro das bacias hidrográficas.
Matrizes de distância euclidiana foram calculadas a partir de dados
sobre variáveis ambientais padronizadas antes das análises abaixo.
(1) A análise de coordenadas principais (PCoA; Gower 1966) foi então
usada para visualizar a dispersão de sites com base em suas
condições ambientais no espaço de ordenação irrestrito. PCoA coloca
os sites em eixos de ordenação de distância euclidiana usando uma
matriz de dissimilaridades entre pontos (Anderson et al. 2008). (2) A
análise canônica das coordenadas principais (CAP; Anderson e
Robinson 2003) foi usada para testar as diferenças médias nas
condições ambientais entre as bacias hidrográficas. CAP visa
encontrar eixos através da nuvem multivariada de pontos que são
melhores em discriminar entre grupos a priori. O CAP complementa
as informações fornecidas pelo PCoA na medida em que ajuda a
descobrir as diferenças entre os grupos no espaço de ordenação
restrito (“bacia de drenagem” foi usada como um fator de restrição).
A hipótese nula de não haver diferenças entre os centróides do
grupo foi testada usando um teste de permutação com 999
execuções. (3) Testes de homogeneidade de dispersão (PERMDISP;
Anderson 2006) foram usados para examinar as dispersões
multivariadas em condições ambientais de fluxo dentro de cada
bacia hidrográfica (ou seja, heterogeneidade ambiental em um
conjunto de locais). O PERMDISP usa ainda a estatística ANOVA F
para comparar as diferenças entre os grupos na distância das
observações até o centróide do grupo. A significância das diferenças
entre os grupos é testada por meio da permutação dos mínimos
quadrados residuais. A hipótese nula de que não há diferenças na
variação ambiental dentro da bacia hidrográfica entre as bacias
hidrográficas foi testada usando um teste de permutação com 999
execuções.
Em segundo lugar, os dados de cada bacia hidrográfica foram divididos
em dois grupos usando a distância de cada local ao centróide da bacia
hidrográfica da análise PERMDISP anterior (ver acima). Assim, em cada
bacia de drenagem, os subconjuntos de locais de baixa heterogeneidade
incluíam metade dos locais com distâncias curtas até o centroide da bacia
de drenagem, e os subconjuntos de locais de alta heterogeneidade
compreendiam a outra metade dos locais com maior
348
J. Heino
distâncias ao centróide da bacia de drenagem. Os grupos de alta e baixa
heterogeneidade foram, de certa forma, arbitrários, já que metade dos
locais com maior distância a um centroide da bacia de drenagem foram
designados para compor o grupo de locais de alta heterogeneidade, e a
outra metade dos locais com menor distância a um centro de drenagem
centroides da bacia foram designados para compor o grupo de baixa
heterogeneidade. Assim, não havia um valor de limite claro da distância ao
centróide a esse respeito, mas os dados foram apenas divididos em duas
partes de tamanho igual em cada bacia de drenagem. PCoA foi novamente
usado para visualizar a distribuição de sítios no espaço de ordenação
irrestrito, e PERMDISP foi usado para testar quantitativamente as
diferenças na heterogeneidade ambiental entre os subconjuntos de sítios
de baixa heterogeneidade e alta heterogeneidade dentro de cada bacia de
drenagem. O subconjunto de locais de baixa heterogeneidade deve,
portanto, incluir muito menos variação ambiental do que o subconjunto
de locais de alta heterogeneidade ao longo dos riachos. Isso pode ser
visualizado mesmo em gráficos de ordenação bidimensionais, onde a
maioria dos sites no subconjunto de baixa heterogeneidade
provavelmente está localizada dentro do subconjunto de alta
heterogeneidade. No entanto, isso nem sempre pode ser aparente em
soluções de ordenação bidimensionais. PCoA, CAP e PERMDISP foram
executados usando PERMANOVA+ para PRIMER (Anderson et al. 2008).
Análise de coocorrência
Todas as análises de co-ocorrência foram baseadas em dados de
presença-ausência, onde as linhas eram espécies e as colunas
eram riachos. O C-score (Stone e Roberts 1990) foi usado para
descrever padrões de co-ocorrência em cada bacia de
drenagem, subconjunto de heterogeneidade ambiental dentro
de cada bacia de drenagem e para cada grupo de modo de
dispersão. O C-score mede o grau de co-ocorrência par a par
média e, se as espécies forem segregadas de acordo com as
condições ambientais no presente caso, então o C-score deve
ser maior do que o esperado ao acaso. Ou seja, quanto maior o
C-score, menor a média de co-ocorrência par a par de espécies.
O número de unidades quadriculadas (CU) para cada par de
espécies é:
CU¼ ðreu-SÞðrj-Sº
ondeSé o número de sítios contendo ambas as espécies, e reue rj
são os totais das linhas da matriz para as espécieseuej. O C-
score é então calculado em média em todos os pares de
tabuleiro de damas possíveis e é calculado para espécies que
ocorrem pelo menos uma vez na matriz (Stone e Roberts 1990).
Das medidas disponíveis de co-ocorrência de espécies, o C-score
demonstrou ter o maior poder estatístico para detectar a não
aleatoriedade (Gotelli 2000).
A significância do C-score foi testada usando o modelo
null fixo-fixo, onde as somas de linhas e colunas foram
fixas. Em tal modelo nulo, cada local de fluxo aleatório
continha o mesmo número de espécies que o original
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
J. Heino
local do riacho e cada espécie ocorreu na mesma frequência
que na assembleia original (Gotelli e Ellison 2002). Nenhum
peso de coluna foi usado nas análises, pois os efeitos
potenciais da heterogeneidade ambiental na co-ocorrência
de espécies foram incluídos no desenho do estudo (ou seja,
as três bacias hidrográficas e subconjuntos de locais em
cada bacia hidrográfica diferindo em heterogeneidade
ambiental).
Para o modelo nulo, as matrizes aleatórias foram produzidas
embaralhando a matriz original por meio da troca repetida de
submatrizes aleatórias (Manly 1995). Este algoritmo tem boas
propriedades estatísticas, especialmente quando usado com o C-
score, e tem uma baixa propensão para erros Tipo I e Tipo II
(Gotelli 2000). Nas análises de co-ocorrência para cada
combinação de bacia hidrográfica, subconjunto de sítios e grupo
de modos de dispersão, foram construídas 5.000 matrizes
aleatórias e calculados a média e o desvio padrão para os
valores dos índices assim obtidos. Além disso, uma série de
30.000 “burn-ins” de trocas iniciais de efeitos transitórios foi
realizada antes da construção das 5.000 matrizes aleatórias. Esse
número de trocas é considerado adequado para conjuntos de
dados de tamanho pequeno a moderado (Gotelli e Ulrich 2011),
embora conjuntos de dados muito grandes possam exigir até
50, 000 trocas (Fayle e Manica 2010). A significância estatística foi
então avaliada comparando o valor do índice observado da
matriz original com a distribuição de valores derivados das
matrizes aleatórias (Manly 1995). Finalmente, para facilitar a
comparação entre as diferentes combinações de dados e outros
estudos, um tamanho de efeito padronizado (SES) (Gurevitch et
al. 1992) foi calculado como (Gotelli e McCabe 2002):(escore C
observado
– pontuação C média simulada)/desvio padrão de pontuações C
simuladas, que indica o número de desvios padrão em que a
pontuação C observada está acima ou abaixo da pontuação C
média das matrizes simuladas. valores SES foram
4 (a)
2
PCO 2 (20% da variação total)
0
-2
-4
-6
-4
PCO1 (25,1% da variação total)
Figura 1.Dispersão dos locais nas parcelas de ordenação ambiental (a) PCoA e (b) CAP ao longo das bacias hidrográficas. Os locais pertencentes a diferentes bacias
hidrográficas são representados por diferentes símbolos.
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
usado como base da interpretação ecológica, já que os valores puros
dos escores C são afetados pelo tamanho da matriz. SES alto do
escore C significa menos co-ocorrência do que valores SES baixos.
Análises de co-ocorrência de espécies e testes de randomização
associados foram conduzidos usando EcoSim7 (Gotelli e Entsminger
2006).
Todas as espécies na matriz de espécies totais de cada grupo de modo
de dispersão em cada bacia de drenagem foram usadas nas análises dos
subconjuntos de baixa e alta heterogeneidade dos sítios. Esta decisão foi
tomada de acordo com a experiência pessoal com o sistema de estudo,
porque algumas espécies que ocorrem no conjunto total de áreas para
uma bacia de drenagem podem estar temporariamente ausentes em um
ou mais locais nos conjuntos de locais do subconjunto. Assim, as matrizes
de entrada para os subconjuntos de sítios incluíam algumas “espécies
ausentes” e tais matrizes “degeneradas” incluíam algumas linhas vazias.
Assim, as análises de co-ocorrência começaram com uma lista de espécies
esperada para subconjuntos de locais dentro de cada bacia de drenagem,
pois espécies ausentes podem ser importantes nas randomizações de
análises de modelos nulos (Gotelli e Entsminger 2006). Em um contexto de
metacomunidade, esse raciocínio faz sentido, como as espécies podem
estar temporariamente ausentes em alguns locais; no entanto, eles os
recolonizam novamente depois.
Resultados
Padrões de heterogeneidade ambiental entre
bacias hidrográficas e dentro de cada bacia
hidrográfica
Houve muita variação nas variáveis ambientais entre e
dentro das bacias hidrográficas (Tabela 1), e essa variação
também foi observada na dispersão dos sítios nas
ordenações ambientais bidimensionais PCoA e CAP (Fig. 1).
Apesar dessa variação, as três bacias hidrográficas
(b)
0,2
0,1
0
CAP 2
- 0,1
Iijoki - 0,2
Koutajoki
Tenojoki
- 0,3
-2 0 2 4 6 - 0,3 - 0,2 - 0,1 0 0,1 0,2
CAP1
349
Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos J. Heino

diferiram nas condições ambientais gerais médias com base diferenças da bacia na heterogeneidade ambiental. No entanto,
no CAP (traço = 1,534,P =0,001). Além disso, as bacias de TeAc mostrou “um padrão estruturado”, onde o SES variou ao
drenagem diferiram na heterogeneidade ambiental dentro longo do gradiente de heterogeneidade ambiental nas bacias de
da bacia de drenagem com base no PERMDISP (F =8.568, P = drenagem (Koutajoki > Iijoki > Tenojoki). A análise com táxons
0,001), com a bacia de drenagem de Koutajoki apresentando identificados apenas até o nível de espécie geralmente mostrou
maior variação ambiental (distância euclidiana média ao resultados semelhantes, com AqPa mostrando distribuições
centróide do grupo - SE: 3,874 - 0,320), seguida pela bacia de aleatórias, TePa mostrando distribuições aleatórias na bacia de
drenagem de Iijoki (3,017 - 0,220) e pela bacia de drenagem Koutajoki e distribuições significativamente segregadas nas
de Tenojoki (2,551 - 0,169). outras duas bacias, e TeAc mostrando distribuições aleatórias na
Dentro de cada bacia de drenagem, o PCoA (Fig. 2) mostrou bacia de Tenojoki e significativamente distribuições segregadas
que os locais nos subconjuntos de alta heterogeneidade nas outras duas bacias (Apêndice S1).
mostraram muito mais variação do que aqueles no subconjunto Nas análises de subconjuntos de heterogeneidade ambiental dentro de
de baixa heterogeneidade, e isso ficou evidente mesmo nas cada bacia hidrográfica (Tabela 2b, Fig. 3b), AqPa mostrou co-ocorrência
parcelas de ordenação bidimensionais. A PERMDISP quantificou aleatória independentemente da heterogeneidade ambiental. TePa
essas inspeções visuais. Na bacia de drenagem de Iijoki, a mostrou distribuições aleatórias em ambos os subconjuntos de locais na
distância euclidiana média ao centróide do grupo foi claramente bacia de drenagem de Koutajoki, mas distribuições significativamente
maior para o subconjunto de alta heterogeneidade do que para segregadas nas outras duas bacias de drenagem. Se significativamente
o subconjunto de baixa heterogeneidade (F =13.284,P =0,003), e segregados, valores mais altos de SES foram encontrados nos
o mesmo padrão auto-evidente foi encontrado para a bacia de subconjuntos de locais de alta heterogeneidade ambiental dentro das
drenagem de Koutajoki (F =45.055,P =0,001) e a bacia de bacias de drenagem de Iijoki e Tenojoki. TeAc mostrou padrões aleatórios
drenagem de Tenojoki (F =10.057,P =0,007). nos subconjuntos de locais de baixa heterogeneidade e distribuições
significativamente segregadas nos subconjuntos de alta heterogeneidade
nas bacias de drenagem de Iijoki e Koutajoki. Na bacia de drenagem de
Análises de coocorrência
Tenojoki, a co-ocorrência foi aleatória, independentemente da
Nas análises cross-all-sites em cada bacia hidrográfica (Tabela 2a, Fig. heterogeneidade ambiental.
3a), AqPa apresentou distribuições sempre aleatórias. TePa mostrou
uma distribuição aleatória na bacia de drenagem de Koutajoki, mas
Discussão
mostrou distribuições significativamente segregadas nas outras duas
bacias de drenagem. TeAc exibiu uma distribuição aleatória na bacia
Coocorrência em relação à heterogeneidade
de drenagem de Tenojoki, mas distribuições significativamente
ambiental
segregadas nas outras duas bacias de drenagem. Os valores de
tamanho de efeito padronizado (SES) foram maiores para TePa do A maioria dos estudos anteriores sobre a co-ocorrência de espécies
que TeAc em Iijoki e Tenojoki, mas o padrão oposto foi encontrado baseou-se na expectativa subjacente de que as distribuições
em Koutajoki. Os valores de SES não parecem variar de acordo com a segregadas são causadas por interações competitivas (por exemplo,
bacia hidrográfica, ou seja, geralmente não acompanham entre Diamond 1975) ou predatórias (por exemplo, Englund et al. 2009). No
drenagens entanto, outras explicações não relacionadas diretamente com

Iijoki Koutajoki Tenojoki

4(a) 4 (b) 4 (c)
PCO2 (17,3% da variação total)
PCO2 (21,6% da variação total)

PCO2 (18% da variação total)

2 2 2

0 0 0

-2 -2 -2

-4 -4 -4
Alto
Baixo
-6 -6 -6
-4 -2 0 2 4 6 -4 -2 0 2 4 6 -4 -2 0 2 4 6
PCO1 (23,7% da variação total) PCO1 (20,1% da variação total) PCO1 (26,5% da variação total)

Figura 2.Dispersão dos sítios na parcela de ordenação do PCoA ambiental em cada bacia hidrográfica. Os sites pertencentes aos subconjuntos de sites de baixa e alta heterogeneidade
são mostrados por símbolos diferentes. Alto = subconjunto de locais de alta heterogeneidade ambiental, Baixo = subconjunto de locais de baixa heterogeneidade ambiental.

350 ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.

J. Heino Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos

Mesa 2.Resultados de análises de co-ocorrência. As análises foram baseadas no 5 (a)

C-Score (Stone e Roberts 1990). Análises separadas foram realizadas para cada * ** *
grupo de modos de dispersão (a) em todo o conjunto de locais em cada bacia 4
hidrográfica e (b) para os subconjuntos de locais de baixa e alta
AqPa
heterogeneidade ambiental dentro de cada bacia hidrográfica (ver texto). As 3 TePa
bacias de drenagem são ordenadas das mais heterogêneas ambientalmente
TeAc
(Koutajoki) às menos heterogêneas ambientalmente (Tenojoki). Resultados

SES
2
significativos estão em negrito.

1
pontuação C Índice médio do sim P (obs exp) SES Espécies

0
(a)
Koutajoki
-1 Koutajoki Iijoki Tenojoki
AqPa 3.908 3.613 0,085 1.495 16
TePa 5.192 5.144 0,205 0,863 75
4.5 (b)
TeAc 8.886 8.693 <0,001 4.285 68 * * ** * *
4
Iijoki
AqPa 8.780 8.452 0,056 1.743 14 3.5
AqPa
TePa 6.119 5.941 0,001 3.867 64 3
TePa
TeAc 6.778 6.620 0,002 3.126 63 2.5
TeAc
Tenojoki 2

SES
AqPa 5.047 5.339 0,478 - 0,492 7 1,5
TePa 10.145 9.734 <0,001 4.392 52 1
TeAc 8.576 8.483 0,221 0,666 39 0,5
(b)
0
Koutajoki (baixa heterogeneidade)
- 0,5KJ KJ EU J EU J tj tj
AqPa 1.890 1.810 0,231 0,500 11
– 1 (LE) (HH) (LH) (HH) (LH) (HH)
TePa 2.419 2.387 0,205 0,840 52
TeAc 3.191 3.201 0,629 - 0,377 54
Figura 3.Variação nos valores de tamanho de efeito padronizado (SES) entre os
Koutajoki (alta heterogeneidade)
grupos de modos de dispersão em diferentes bacias hidrográficas (a) e entre os
AqPa 1.606 1.507 0,172 0,947 13
grupos de modos de dispersão em diferentes classes de heterogeneidade
TePa 2.057 2.050 0,392 0,199 64
ambiental em cada bacia hidrográfica (b). Grupos de modos de dispersão: AqPa
TeAc 2.482 2.390 <0,001 3.550 66
= passivo aquático, TePa = passivo terrestre, TeAc = ativo terrestre. Bacias de
Iijoki (baixa heterogeneidade)
drenagem: KJ = Koutajoki, IJ = Iijoki, TJ = Tenojoki. Classes de heterogeneidade de
AqPa 3.833 3.759 0,212 0,849 13
habitat: LH = baixa heterogeneidade, HH = alta heterogeneidade. Tamanhos de
TePa 2.202 2.121 0,029 2.352 52
efeito significativos são indicados por um asterisco.
TeAc 2.427 2.384 0,079 1.551 51
Iijoki (alta heterogeneidade)
AqPa 1.890 1.845 0,305 0,398 11 metacomunidade (Thompson e Townsend 2006; Heino e Mykr€
TePa 2.646 2.566 0,008 2.701 46 um 2008; Brown e Swan 2010). Examinei três questões
TeAc 2.388 2.327 0,040 1.997 49 relacionadas ao ambiente e à dispersão para co-ocorrência de
Tenojoki (baixa heterogeneidade)
espécies neste estudo: (i) A heterogeneidade ambiental está
AqPa 0,800 0,737 0,376 1.287 5
relacionada à co-ocorrência de espécies? (ii) O modo de
TePa 4.522 4.307 0,007 2.954 36
TeAc 2.764 2.654 0,073 1.549 32 dispersão está relacionado à co-ocorrência de espécies? (iii) A
Tenojoki (alta heterogeneidade) heterogeneidade ambiental e o modo de dispersão estão
AqPa 4.300 4.357 0,414 - 0,111 5 interagindo neste contexto? Comparações entre bacias
TePa 3.760 3.541 0,002 4.120 43 hidrográficas e dentro de bacias hidrográficas foram feitas para
TeAc 3.522 3.523 0,475 - 0,024 32 desvendar o grau de co-ocorrência de espécies em relação à
heterogeneidade ambiental.
Abreviaturas: Índice médio de sim = Pontuação C média simulada de 5.000
execuções aleatórias,P (obs exp) = Probabilidade do C-score observado maior do Nas comparações entre bacias hidrográficas, a segregação de
que o C-Score esperado de execuções aleatórias, SES = tamanho de efeito espécies para dispersores ativos terrestres (TeAc) foi claramente
padronizado. Espécie = número de espécies com pelo menos uma ocorrência no maior na bacia hidrográfica com maior heterogeneidade
conjunto de dados. ambiental, enquanto que para os outros dois grupos de modo
de dispersão, tal associação não foi encontrada. Essa descoberta
as interações bióticas locais também podem estar subjacentes a padrões sugere que, para o grupo com maior potencial de dispersão
de distribuição não aleatórios. Estes incluem a heterogeneidade ambiental ativa e capacidade de rastrear a variação ambiental, o aumento
e a história da colonização, que devem ser particularmente importantes da heterogeneidade ambiental pode, de fato, gerar níveis mais
em grandes escalas espaciais e dentro de uma altos de segregação de espécies. Também é notável

ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd. 351

Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
que os dispersores passivos aquáticos (AqPa) apresentaram
distribuições sempre aleatórias, sugerindo que a heterogeneidade
ambiental não afeta a segregação ou agregação neste grupo de
táxons com adultos aquáticos e modo de dispersão passiva. Essa
descoberta está de acordo com a ideia de que dispersores fracos não
são capazes de rastrear com eficiência a variação ambiental em um
conjunto de locais (Thompson e Townsend 2006; H-ajek et al. 2011),
enquanto eles podem ser conduzidos mais aleatoriamente ou
estocásticos, eventos de extinção relacionados a distúrbios e
recolonização lenta de locais desnudados. Os dispersores passivos
terrestres (TePa) foram intermediários entre os outros dois grupos
de modos de dispersão, pois mostraram segregação significativa em
duas das bacias de drenagem e, inesperadamente, um padrão
aleatório na bacia de drenagem mais heterogênea ambientalmente.
Esta descoberta sugere que também pode haver um grande
componente aleatório na co-ocorrência de TePa. Isso pode ocorrer
porque as espécies neste grupo também são distribuídas
aleatoriamente (por exemplo, por ventos fortes) e, portanto, podem
não necessariamente mostrar altos graus de seleção ativa de habitat.
Nas análises dentro da bacia hidrográfica, não foram
encontrados padrões consistentes entre os subconjuntos
de baixa e alta heterogeneidade ambiental. AqPa sempre
apresentou distribuições aleatórias independentemente
da heterogeneidade ambiental. Em contraste, TePa
mostrou distribuições significativamente segregadas em
duas das bacias de drenagem, e a segregação foi maior
no subconjunto de locais de alto ambiente. TeAc também
apresentou segregação significativa em duas bacias
hidrográficas e, dentro das bacias hidrográficas, apenas
no subconjunto de alta heterogeneidade ambiental.
Assim, embora houvesse considerável dependência de
contexto nos resultados em relação à bacia de drenagem
e ao grupo de modos de dispersão, a probabilidade de
encontrar altos níveis de segregação medidos pelo SES
tendeu a aumentar com a heterogeneidade ambiental
dentro das bacias de drenagem. Esta descoberta fornece
suporte provisório para a importância da
heterogeneidade ambiental nos padrões de distribuição
segregados subjacentes em grupos de espécies com
modo de dispersão ativo. Na mesma linha, McCreadie et
al. (1997) descobriram que os borrachudos mostraram
padrões aleatórios em um conjunto de locais com baixa
variação ambiental, sugerindo que a heterogeneidade
ambiental é necessária para distribuições segregadas ou
que os borrachudos talvez sejam distribuídos
aleatoriamente por ventos fortes. Além disso, McCreadie
e Bedwell (2012) descobriram recentemente que a
segregação de gêneros de insetos era mais forte em um
conjunto de locais com alta heterogeneidade ambiental
do que em um conjunto de locais com baixa
heterogeneidade ambiental.
352
J. Heino
A descoberta de que a heterogeneidade ambiental pode ser
importante na definição dos níveis de co-ocorrência sugere que
as diferenças de nicho ambiental das espécies estão subjacentes
ao padrão. Como os riachos são ecossistemas altamente
heterogêneos dentro de uma bacia de drenagem (Heino e Mykr€
um 2008; Heino et ai. 2012), as espécies devem ter múltiplas
oportunidades de nicho e diferentes espécies devem utilizar
essas oportunidades aumentadas. De fato, espécies em sistemas
altamente contrastantes, como riachos boreais e tropicais, estão
claramente adaptadas para utilizar essa alta heterogeneidade
ambiental, pois espécies diferentes podem ter nichos muito
diferentes em termos de posição e largura (Heino 2005b;
Siqueira et al. 2009 ). O que é mais impressionante é que
espécies potencialmente concorrentes, como espécies
pertencentes ao mesmo gênero, podem ter nichos ambientais
altamente diferentes (por exemplo, Heino 2005b). O grau em
que o nicho realizado de uma espécie (sensu Hutchinson 1957)
se desvia de seu nicho fundamental (sensu Hutchinson 1957) é
difícil de julgar, porque o primeiro também reflete os efeitos das
interações bióticas (que também podem ser difíceis de
determinar em um estudo descritivo baseado em campo). No
entanto, há, na melhor das hipóteses, apenas evidências
circunstanciais de que a competição ou a predação levam à
exclusão de espécies de macroinvertebrados de todo um local
de corredeira (Grant e Mackay 1969; Heino 2009), embora tanto
a interferência quanto a competição por recursos possam ser
claramente visíveis em escalas menores (Hemphill e Cooper
1983; McAuliffe 1984; Hemphill 1988; Dudley et al. 1990) e
espécies estreitamente relacionadas podem ser
temporariamente segregadas no mesmo local (Hynes 1961;
Ulfstrand 1967; Grant e Mackay 1969). Assim, pode ser que os
nichos fundamentais e realizados de uma determinada espécie
de macroinvertebrados de riachos estejam próximos uns dos
outros,
Combinar padrões com mecanismos subjacentes nunca é fácil e
muitas vezes até arriscado, e isso é particularmente verdadeiro para
padrões em larga escala de comunidades multiespécies. Assim, é
preciso inferir mecanismos a partir de padrões, em vez de verificar
experimentalmente os efeitos potenciais de interações bióticas e
outros fatores em padrões de co-ocorrência. A abordagem do
modelo nulo fornece um meio potencialmente poderoso para ajudar
a decidir se algum fator pode estruturar as distribuições das espécies
(Gotelli e Graves 1996; Gotelli e McCabe 2002). Conforme
mencionado na introdução, o objetivo do presente estudo não foi
descartar a importância das interações bióticas, mas testar se a
heterogeneidade ambiental é responsável por aumentar a
segregação de espécies em um conjunto de locais. Não é realista
testar essa ideia experimentalmente, pois imitar a variação ambiental
natural em sistemas altamente heterogêneos e biologicamente
diversos, como riachos de cabeceira, é praticamente impossível.
Assim, é preciso aplicar modelos nulos em
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
J. Heino
bacias de drenagem que diferem em heterogeneidade ambiental e
subconjuntos de locais dentro de cada bacia de drenagem para
inferir se a heterogeneidade ambiental e/ou o modo de dispersão
estão associados ao aumento da segregação de espécies entre os
locais. Apesar de testar esta questão ser relativamente fácil, desde
que se tenha pesquisado um grande número de locais em várias
bacias hidrográficas, não conheço nenhum estudo que tenha
abordado a mesma questão usando uma abordagem semelhante de
bacia multidrenagem.
Características e extensões da abordagem
Comparações entre bacias hidrográficas e dentro de bacias
hidrográficas da segregação de espécies ao longo de
gradientes de heterogeneidade ambiental são importantes.
A primeira comparação fornece informações não apenas
sobre os efeitos da heterogeneidade ambiental, mas
também sobre os possíveis efeitos do pool de espécies na
coocorrência de espécies. Se as identidades das espécies ou
as frequências de ocupação das mesmas espécies em
diferentes bacias de drenagem variam (McCreadie e Adler
2006), deve-se esperar também diferentes padrões de co-
ocorrência de espécies entre as bacias de drenagem. Em
contraste, nas comparações dentro da bacia de drenagem, o
pool de espécies é basicamente o mesmo (embora espécies
parcialmente diferentes possam ocorrer nos subconjuntos
de locais de baixa e alta heterogeneidade) e os processos
em nível de metacomunidade (por exemplo, distâncias de
dispersão, corredores e taxas) devem não variam
apreciavelmente. Por isso,
Dadas bacias de drenagem replicadas suficientes, pode-se
também executar um teste ANOVA para os efeitos do grupo de modo
de dispersão, bacia de drenagem e fatores de subconjunto de local
(bacia de drenagem) no grau de co-ocorrência entre as espécies (por
exemplo, medido como SES). Alternativamente, se alguém estiver
interessado apenas em diferenças na heterogeneidade ambiental em
um grande número de bacias hidrográficas, pode-se associar SES
com heterogeneidade ambiental (por exemplo, medida com base no
PERMDISP) usando análise de regressão. Infelizmente, no presente
exemplo, conjunto de dados, o número de bacias de drenagem foi
muito baixo para comparações estatísticas diretas do grau de co-
ocorrência em relação à heterogeneidade ambiental. Conjuntos de
dados que cobrem um maior número de regiões, compreendendo
tanto listas de espécies quanto variáveis ambientais no nível dos
sítios, provavelmente já estão disponíveis para pelo menos
mamíferos, aves, peixes e plantas vasculares, então outros
pesquisadores devem testar a ideia proposta neste estudo em outros
grupos de organismos, configurações ambientais e contextos
regionais. Testar estatisticamente a variação nos valores SES entre
diferentes fatores é comum em meta-análises (Gurevitch et al. 1992;
Gotelli e McCabe 2002), e uma abordagem semelhante poderia ser
aplicada em análises entre regiões
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
variação na coocorrência de espécies em um grupo de organismos
(para um exemplo recente, ver Krasnov et al. 2011).
Conclusões
Para concluir, a heterogeneidade ambiental foi relacionada à co-
ocorrência de espécies em uma metacomunidade, com maior
heterogeneidade ambiental tendendo a gerar maiores níveis de
segregação de espécies. Esses padrões foram, no entanto,
contingentes em ambos os modos de dispersão (por exemplo,
AqPa mostrou sempre distribuições aleatórias, TeAc foram
segregados principalmente nos contextos de alta
heterogeneidade) e bacia de drenagem (por exemplo, diferentes
grupos de modos de dispersão foram fortemente segregados
em diferentes bacias de drenagem). Essa dependência de
contexto relacionada à bacia de drenagem é alta em sistemas
ambientalmente heterogêneos, como bacias de drenagem de
alta latitude. Assim, exorto outros pesquisadores a usar uma
abordagem semelhante para estudar os efeitos da
heterogeneidade ambiental nos padrões de co-ocorrência de
espécies,
Agradecimentos
Agradeço a Mira Gro €nroos, Tommi Karhu e Heikki Mykr€a
pela ajuda com o trabalho de campo, Jari Ilmonen, Tommi
Karhu e Lauri Paasivirta pela identificação das amostras de
invertebrados, e Oulanka Research Station e Kevo Subarctic
Research Station pelo apoio logístico. David Angeler, Alan
Hildrew, John McCreadie e três revisores anônimos
forneceram comentários sobre rascunhos anteriores deste
manuscrito. Este manuscrito faz parte do projeto “Escala
espacial, estrutura de metacomunidades e padrões em
comunidades de riachos” financiado pela Academia da
Finlândia. Apoio financeiro adicional foi fornecido pela
Fundação Maj e Tor Nessling e pela Fundação Kone.
Conflito de interesses
Nenhum declarado.
Referências
Anderson, MJ 2006. Testes baseados em distância para homogeneidade de
dispersões multivariadas. Biometria 62:245–253.
Anderson, MJ e J. Robinson. 2003. Generalizado
análise discriminante baseada em distâncias. Aust. NZJ Stat.
43:301–318.
Anderson, MJ, RN Gorley e KR Clarke. 2008.
PERMANOVA+ para PRIMER. Guia de Software e
Métodos Estatísticos. PRIMER-E Ltd., Plymouth.
Anderson, MJ, TO Crist, JM Chase, M. Vellend, BD
Inouye, AL Freestone, e outros. 2011. Navegando pelos múltiplos
sentidos debdiversidade: um roteiro para o ecologista praticante.
Eco. Deixe 14:19–28.
353
Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
Bell, G. 2001. Macroecologia neutra. Ciência 293:2413–2418. Belyea, LR
e J. Lancaster. 1999. Regras da Assembleia dentro de um
ecologia contingente. Oikos 86:402–416.
Bilton, DT, JR Freeland e B. Okamura. 2001. Dispersão
em invertebrados de água doce. Annu. Rev. Ecol. Sist. 32:
159–181.
Bohonak, AJ, e DG Jenkins. 2003. Ecológico e
significado evolutivo da dispersão por invertebrados de
água doce. Eco. Deixe 6:783–796.
Bohonak, AJ, BP Smith e M. Thornton. 2004.
Consequências distributivas, morfológicas e genéticas da dispersão
de ácaros aquáticos temporários de lagoas. frescow. Biol. 49:170–
180.
Bradley, RA, e DW Bradley. 1985. Não aleatório
padrões de espécies no espaço de nicho implicam competição? Oikos
45:443–446.
Brown, BL e CM Swan. 2010. Rede dendrítica
restrições de estrutura propriedades de metacomunidades em
ecossistemas ribeirinhos. J. Anim. Eco. 79:571–580.
Chase, JM e MA Leibold. 2003. Nichos Ecológicos.
Vinculando abordagens clássicas e contemporâneas. University of
Chicago Press, Chicago.
Crosskey, RW 1990. A História Natural dos Blackflies. John
Wiley & Johns, Chichester.
Diamond, JM 1975. Conjunto de comunidades de espécies. Pp.
342–444 em ML Cody e JM Diamond, eds. Ecologia e
evolução das comunidades. Harvard University Press,
Cambridge.
Dudley, TL, CM D'Antonio e SD Cooper. 1990.
Mecanismos e consequências da competição interespecífica
entre dois insetos de riachos. J. Anim. Eco. 59:849–866.
Englund, G., F. Johansson, P. Olofsson, J. Salonsaari e
J. O
€hman. 2009. A predação leva a regras de montagem em
comunidades de peixes fragmentadas. Eco. Deixe 12:663–671. Fayle,
TM e A. Manica. 2010. Reduzindo o excesso de relatórios de
padrões de coexistência determinísticos em comunidades bióticas.
Eco. Modelo. 221:2237–2242.
Gilpin, ME e JM Diamond. 1982. Fatores que contribuem
à não aleatoriedade na coexistência de espécies em ilhas.
Oecologia 52:75–84.
Gotelli, NJ 2000. Análise de modelo nulo de coexistência de espécies
padrões. Ecology 81:2606–2621.
Gotelli, NJ, e AM Ellison. 2002. Regras de montagem para o Novo
Conjuntos de formigas da Inglaterra. Oikos 99:591–599.
Gotelli, NJ, e GL Entsminger. 2006. EcoSim: Nulo
Software de modelos para ecologia. Versão 7. Inteligência
Adquirida e Kesey-Bear, Burlington. [http://
homepages.together.net/~gentsmin/ecosim.htm]. Gotelli, NJ, e GR
Graves. 1996. Modelos Nulos em Ecologia.
Smithsonian Institute Press, Washington.
Gotelli, NJ, e DJ McCabe. 2002. Coexistência de espécies: uma
meta-análise do modelo de regras de montagem de JM Diamond.
Ecology 83:2091–2096.
354
J. Heino
Gotelli, NJ e W. Ulrich. 2011. Viés de supernotificação em nulo
análise de modelos: uma resposta a Fayle e Manica (2010).
Eco. Modelo. 222:1337–1339.
Gower, JC 1966. Algumas propriedades de distância da raiz latente e
métodos vetoriais usados em análise multivariada. Biometrika
53:325–338.
Grant, PR e RJ Mackay. 1969. Segregação ecológica de
insetos sistematicamente relacionados. Pode. J. Zool. 47:691–694.
Gurevitch, J., LL Morrow, A. Wallace e JS Walsh. 1992.
Uma meta-análise da competição em experimentos de campo. Sou.
Nat. 140:539–572.
H-ajek, M., J. Role-cek, K. Cottenie, K. Kintrov-a, M. Hors-ak,
A. Poul-ı-ckov-a, et al. 2011. Controles ambientais e espaciais de
assembléias bióticas em um habitat semiterrestre discreto:
comparação de organismos com diferentes habilidades de dispersão
amostrados nas mesmas parcelas. J. Biogeogr. 38:1683–1693. Heino, J.
2005a. Padrões metacomunitários altamente diversos
mosquitos de fluxo: gradientes, tabuleiros de damas e
aninhamento, ou há apenas aleatoriedade? Eco. Entomol.
30:590–599. Heino, J. 2005b. Relação positiva entre regionais
distribuição e abundância local em insetos de riachos: uma
consequência da amplitude ou posição do nicho? Ecografia
28:345–354.
Heino, J. 2009. Coocorrência de espécies, aninhamento e guilda
relações ambientais em macroinvertebrados de riachos.
frescow. Biol. 54:1947–1959.
Heino, J. 2011. Uma perspectiva macroecológica dos padrões de diversidade
no reino de água doce. frescow. Biol. 56:1703–1722. Heino,
J., e H. Mykr€a. 2008. Controle de insetos de riachos
assemblages: papéis da configuração espacial e
variáveis ambientais locais. Eco. Entomol. 33:614–
622. Heino, J., M. €nroos,
Gro J. Soininen, R. Virtanen e
T. Muotka. 2012. Dependência de contexto e estruturação de
metacomunidades em córregos de cabeceiras boreais. Oikos
121:537–544. Hemphill, N. 1988. Competição entre dois riachos
alimentadores de filtro,Hydropscyhe oslarieSimulium virgatum.
Oecologia 77:73–80.
Hemphill, N., e SD Cooper. 1983. O efeito do físico
perturbação nas abundâncias relativas de insetos alimentadores de
dois filtros em um pequeno riacho. Oecologia 58:378-382. Hutchinson,
GE 1957. Observações finais. Cold Springs
Harb. Simp. Quant. Biol. 22:415–427.
Hynes, HBN 1961. A fauna de invertebrados de um galês
córrego da montanha. Arquivo fu €r Hydrobiologie 57:344–388.
Jacobson, B., e PR Peres-Neto. 2010. Quantificando e
desembaraçando a dispersão em metacomunidades: quão perto
chegamos? Quão longe há para ir? Paisagem Ecológica. 25:495–
507.
Jenkins, DG 2006. Em busca de efeitos de quórum em
estrutura da metacomunidade: análises de co-ocorrência de
espécies. Ecology 87:1523–1531.
Krasnov, BR, GI Shenbrot e IS Khokhlova. 2011.
A estrutura agregativa é a regra nas comunidades de pulgas:
análise de modelo nulo. Ecografia 34:751–761.
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
J. Heino
Manly, BJF 1995. Uma nota sobre a análise de espécies
coexistências. Ecologia 76:1109–1115.
McAuliffe, JR 1984. Competição por espaço, perturbação e
a estrutura de uma comunidade de riachos bentônicos. Ecology
65:894–908.
McCreadie, JW e PH Adler. 2006. Ecorregiões como
preditores de associações lóticas de borrachudos
(Diptera: Simuliidae). Ecografia 29:603–613.
McCreadie, JW e CR Bedwell. 2012. Padrões de
co-ocorrência de insetos de riachos e um exame de um
mecanismo causal: tabuleiro de damas ecológico ou tabuleiro de
damas de habitat? Conservação de Insetos Diver., no prelo.
McCreadie, JW, PH Adler e JF Burger. 1997. Espécie
assembleias de larvas de borrachudos (Diptera: Simuliidae):
aleatórias ou previsíveis? JN Am. Bentol. Sociedade 16:760–770.
Mykr€a, H., T. Ruokonen e T. Muotka. 2006. O efeito de
duração da amostra na eficiência do kick-sampling em dois
fluxos com heterogeneidade de substrato contrastante.
Verhandlungen der Internationalen Vereiningung fu €r
Theoretische und Angewandte Limnologie 29:1351–1355.
Conselho Nacional de Águas e Meio Ambiente. 1981.
Vesihallinnon analyysimenetelm€no. Publ. Nat. Placa Wat.
Finlândia 213:1–136.
Peres-Neto, PR 2004. Padrões na coexistência de peixes
espécies em riachos: o papel da adequação do local, morfologia e
filogenia versus interações entre espécies. Oecologia 140:353-360.
Reitalu, T., HC Prentice, MT Sykes, M. Lonn, LJ
Johansson e K. Hall. 2008. Segregação de espécies de plantas em
diferentes escalas espaciais em pastagens semi-naturais. J. Veg. ciência
19:407–416.
Siqueira, T., LM Bini, MV Cianciaruso, FO Roque, and
S. Trivinho-Strixino. 2009. O papel das medidas de nicho na
ª2013 O Autor. Publicado por Blackwell Publishing Ltd.
Coocorrência de táxons em macroinvertebrados de riachos
explicando a relação abundância-distribuição em
quironomídeos lóticos tropicais. Hydrobiologia 636:163–
172. Smith, IM e DR Oliver. 1986. Revisão de parasita
associações de larvas de ácaros aquáticos (Acari: Parasitengona:
Hydrachnida) com insetos hospedeiros. Pode. Entomol. 118:407–472.
Stone, L., e A. Roberts. 1990. A pontuação do tabuleiro de damas e
distribuição de espécies. Oecologia 85:74–79. Tachet,
H., P. Richoux, M. Bournaud e P. Usseglio-
Polatera. 2000. Invertebres d'Eau Douce. Sistemática,
Biologia, Ecologia. Edições CNRS, Paris.
Thompson, R. e CR Townsend. 2006. Uma trégua com
teoria neutra: fatores determinísticos locais, características de
espécies e limitação de dispersão juntos determinam padrões de
diversidade em invertebrados de riachos. J. Anim. Eco. 75:476–484.
Ulfstrand, S. 1967. Microdistribuição de espécies bentônicas
(Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera, Diptera: Simuliidae)
em riachos da Lapônia. Oikos 18:293–310. Ulrich, W. 2004.
Coocorrência de espécies e modelos neutros:
reavaliando as regras de montagem da JM Diamond. Oikos
107:603–609.
Van de Meutter, F., L. De Meester e R. Stoks. 2007.
Estrutura da metacomunidade de macroinvertebrados de
lagoas: efeitos do modo de dispersão e tempo de geração.
Ecology 88:1687–1695.
Informações de Apoio
Informações adicionais de suporte podem ser encontradas
na versão online deste artigo no site da editora:
Apêndice S1.Resultados de análises de co-ocorrência com base em dados
de nível de espécie.
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