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Hidrobiologia (2023) 850:929–945
https://doi.org/10.1007/s10750-022-05134-x
ARTIGO DE PESQUISA PRIMÁRIA
Diversidade funcional de mayfis (Ephemeroptera, Insecta)
em riachos em áreas de mineração localizadas na Amazônia Oriental
AnaÿCarolinaÿEnríquezÿEspinosaÿ· ErlaneÿJoséÿCunhaÿ· YulieÿShimanoÿ·
SamirÿRolimÿ· LeandroÿMioliÿ· LeandroÿJuenÿ· BárbaraÿDunck
Recebido: 30 de novembro de 2021 / Revisado: 20 de dezembro de 2022 / Aceito: 28 de dezembro de 2022 / Publicado online: 11 de
janeiro de 2023 © O(s) autor(es), sob licença exclusiva da Springer Nature Switzerland AG 2023
Resumo Os efeitos das mudanças induzidas pela mineração
nos ambientes naturais se estendem desde os ecossistemas
terrestres até os aquáticos. Nosso estudo teve como
objetivo investigar como as atividades de mineração afetam
a diversidade funcional beta de ninfas de Ephemeroptera
e selecionar espécies com características específicas. Nós
testamos se: (a) riachos preservados têm maior diversidade
beta funcional de Ephemeroptera do que riachos alterados,
e (b) a variação ambiental é o principal preditor da
diversidade beta funcional. Este estudo foi conduzido em
um gradiente ambiental de atividades de mineração em 24
córregos na Amazônia oriental. Nossos principais resultados
mostraram que os ambientes alterados pelas atividades de
mineração apresentaram maiores valores de ferro e turbidez, e uma maior
Editor de Handling: Marcelo S. Moretti
Informações complementares A versão online contém
material complementar disponível em https://doi. org/10.1007/
s10750-022-05134-x.
A.ÿC.ÿE.ÿEspinosaÿ· E.ÿJ.ÿCunhaÿ· L.ÿJuenÿ· B.ÿDunckÿ
Universidade Federal doÿPará (UFPA), Programa de
Pós-Graduação em Ecologia (PPGECO), Augusto Corrêa
Street, 1, Guamá, Belém, PAÿ66075-110, Brazil
E.ÿJ.ÿCunhaÿ
Instituto Tecnológico Vale, Rua Boaventura da Silva, 955,
Belém, PAÿ66055-900, Brazil
Y.ÿShimanoÿ
Instituto Nacional de Pesquisa doÿPantanal, Advanced
Campus ofÿtheÿMuseu Paraense Emílio Goeldi., Cuiabá,
MTÿ78060-900, Brazil
variação ambiental. Além disso, mostramos que a
diversidade beta funcional de mayfis foi maior em riachos
alterados pela mineração. Os resultados indicaram que
houve maior dissimilaridade de espécies entre as áreas
alteradas, mas os grupos de espécies nessas áreas
apresentaram maior importância do componente
aninhamento e perda de características, indicando que
subgrupos de Ephemeroptera com características funcionais
semelhantes são formados nesses locais. Concluímos que
os impactos da mineração podem ser observados em nível
de características funcionais de Ephemeroptera,
especialmente na variação (beta) entre comunidades em
ambientes sob diferentes impactos ambientais.
S.ÿRolimÿ
Amplo Engenharia e Gestão de Projetos LTDA, Camões
Street, 28, São Lucas, BeloÿHorizonte, MGÿ30110-017,
Brazil
L.ÿMioliÿ
Vale S.A., PA Rodovia Raymundo Mascarenhas, S/N
Carajás, Parauapebas, PAÿ68516ÿ000, Brazil
B.ÿDunckÿ(*)ÿ
Universidade Federal Rural da Amazônia (UFRA),
Instituto Socioambiental e dos Recursos Hídricos
(ISARH), Avenida Perimetral, Belém, PAÿ660778-30,
Brazil
e-mail: dunck.barbara@gmail.com
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Palavras-chave Córregos amazônicos · Alteração antrópica
· Variação ambiental
macroinvertebrados · Traços
Introdução
A exploração dos recursos naturais ainda é considerada um
desafio para a manutenção e conservação da biodiversidade
global. A mineração é um exemplo de atividade de exploração de
recursos naturais que requer conhecimento substancial sobre a
conservação e gestão da biodiversidade, uma vez que esta
atividade pode ser realizada de forma controlada por órgãos
estatais ou ilegalmente sem qualquer preocupação com seus
efeitos sobre o meio ambiente ( Meira et al., 2016; Obeng et al.,
2019). As atividades de mineração afetam a biodiversidade em
múltiplas escalas (local, paisagem, regional e global) por meio
de processos diretos (mineração) ou indiretos, incluindo a
modificação de extensas áreas para extração de minério, usando
grandes quantidades de água para processamento, transporte,
processamento mineral e supressão de poeira , e reduzem a
heterogeneidade dos habitats (Sonter et al., 2017). As mudanças
causadas pela mineração se estendem dos ecossistemas
terrestres aos aquáticos, altamente sensíveis a esses impactos
(Ferrari et al., 2009). Os ecossistemas aquáticos podem ser
afetados por muitos distúrbios antrópicos, como agricultura,
desmatamento, mineração, contaminação da água, etc. . Além
disso, em ecossistemas lóticos, os resíduos podem ser lixiviados
para os riachos, com a entrada de sedimentos que modificam os
habitats e as variáveis ambientais do riacho (Kemp et al., 2010 ).
As diferentes mudanças de habitat dentro de cada microbacia
causadas pela mineração ou a distância do local de mineração
podem afetar a biodiversidade existente (Sonter et al., 2017;
Espinosa et al., 2020). Na Amazônia, a exploração mineral é uma
das atividades economicamente mais produtivas. No entanto,
tais atividades causam impactos na biodiversidade da região
(Barbosa et al., 2001; Brasil et al., 2020; Espinosa et al., 2020).
Em geral, as atividades de mineração na Amazônia envolvem a
exploração do solo, o que causa degradação da mata ciliar e
perda da qualidade da água (Callisto et al., 2001; Shi mano,
2015), o que influencia direta e indiretamente os fóruns aquáticos
(Fares et al. , 2020) e invertebrados
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fauna (Callisto et al., 2001; Espinosa et al., 2020).
Estudos sobre os efeitos da mineração sobre a diversidade de
organismos aquáticos são comumente investigados a partir de
uma perspectiva taxonômica, desconsiderando os efeitos sobre
os aspectos funcionais das espécies (He et al., 2015).
A revolução no estudo da biodiversidade, incluindo aspectos
funcionais (Cernansky, 2017), permitiu aos pesquisadores
entender como as comunidades são estruturadas
com base em suas características funcionais. Ao avaliar os
traços, que são unidades básicas de quaisquer características
morfológicas, fisiológicas ou fenológicas das espécies (Petchey
& Gaston, 2006), é possível determinar onde as espécies vivem
(Lavorel et al., 1997), como elas interagem (Cadotte et al., 2011)
e compreender como filtros bióticos ou abióticos afetam o
desempenho e a saúde das espécies (Violle et al., 2006; Webb
et al., 2010). Isso ocorre porque as espécies estão evoluindo
continuamente em resposta à transformação ambiental (Heino et
al., 2013), e suas características funcionais proporcionaram sua
persistência em habitats ao longo dos anos como proxies de
adaptação (Tapolczai et al., 2016). Dessa forma, medidas que
incorporem os traços funcionais das comunidades podem ser
mais informativas sobre os efeitos que atividades como a
mineração têm sobre a estrutura desses organismos (Péru &
Dolédec, 2010; Brasil et al., 2014 ; Dedieu et al ., 2015; Fengzhi
et al., 2015; He et al., 2015; Gastauer et al., 2020).
Caso contrário, a diversidade funcional é uma ferramenta que
avalia a extensão das diferenças nas características funcionais
entre as espécies dentro das comunidades (DiBattista et al.,
2016). Valores mais altos de diversidade funcional indicam
maiores diferenças entre as espécies de acordo com suas
características (Sobral & Cianciaruso, 2012).
Assim, a diversidade beta funcional avalia a variação de
características de espécies (dissimilaridade) entre comunidades
em diferentes locais e permite a avaliação da similaridade em
características ecológicas e evolutivas de espécies ao longo do
espaço e do tempo (Swenson et al., 2011 , 2012). Além disso, a
diversidade beta funcional pode ser dividida em dois componentes:
a rotatividade funcional (substituição de características) e o
aninhamento funcional (perda de características); esses dois
componentes podem ser selecionados pela qualidade do habitat,
área e isolamento, ou tolerância da espécie a fatores abióticos
(Wright et al., 1998; Villéger et al., 2013). Avaliar a diversidade
beta funcional e seus componentes pode ser mais robusto do
que a diversidade alfa funcional, pois duas comunidades
separadas no espaço ou no tempo podem apresentar diversidade
alfa funcional semelhante, mas mostrar diferenças
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variabilidade na composição de características (Villéger et al., 2013).
Comunidades funcionalmente distintas podem ocorrer entre habitats
ambientalmente diferentes (Weiher et al., 2011; Villéger et al., 2013)
e em locais a uma distância geográfica maior entre si ('decadência
da distância': Soininen et al., 2007), devido a maiores diferenças nas
condições abióticas e à limitação da dispersão dos organismos
(Soininen et al., 2007; Zorzal et al., 2017; Ding et al., 2017). Estudos
da diversidade beta funcional em diferentes escalas espaciais e
temporais fornecem informações importantes sobre o funcionamento
do ecossistema, desde perspectivas evolutivas até questões
relacionadas à alteração antrópica de meso e microhabitats
(Devictor et al., 2010; Alirezazadeh et al. , 2021 ; Li e outros, 2021).
Os macroinvertebrados bentônicos são organismos envolvidos
no metabolismo dos ecossistemas aquáticos como os principais
componentes da cadeia trófica, uma vez que participam da ciclagem
de nutrientes, reduzindo o tamanho das partículas orgânicas (por
exemplo, trituradores). O estudo da ecologia funcional de grupos
de macroinvertebrados aquáticos pode ser avaliado usando todas
as características biológicas do grupo (Bady et al., 2005; Peru &
Dolédec, 2010), mas principalmente características relacionadas
aos hábitos alimentares (Cum mins, 1973 ; Nhiwatiwa et al., 2009;
Shimano et al., 2012; Brazil et al., 2014), tamanho (Pavoine &
Dolédec, 2005) e a relação entre locomoção e substrato (Heino,
2005; Heino et al., 2008 ). Grupos funcionais de macroinvertebrados
bentônicos são boas ferramentas em programas de biomonitoramento
(Rosenberg & Resh, 1993; Hering et al., 2004) devido à sua
sensibilidade à degradação ou mudanças ambientais (Shimano et
al., 2011, 2013; Brasil et al., 2014), particularmente ao nível do
microhabitat (Péru & Dolédec, 2010; Luiza Andrade et al., 2017). Os
mayfis (ordem Ephemer optera) estão geralmente presentes em
todos os tipos de ribeiros e microhabitats bentónicos e apresentam
elevada diferenciação morfológica e ecológica entre géneros
(Domínguez et al., 2006). A forma corporal e a estrutura de suas
ninfas aquáticas são extremamente diversas, refletindo seus
correspondentes habitats, movimentos e comportamentos alimentares
(Jacobus et al., 2019). Portanto, indivíduos desta ordem possuem
diferentes níveis de tolerância à poluição (Lewis, 1974), mas são
geralmente considerados organismos sensíveis que requerem boas
condições de água para sobreviver.
Este estudo teve como objetivo determinar como as atividades
de mineração podem afetar a diversidade beta funcional e selecionar
espécies com características específicas e avaliar a importância
931
do espaço e do ambiente na estruturação da diversidade beta
funcional de ninfas de Ephemeroptera. Nós testamos se: (a) riachos
preservados apresentam maior diversidade beta funcional de
Ephemeroptera do que riachos alterados, com base na previsão de
que atividades de mineração reduzem a heterogeneidade ambiental
(disponibilidade de microhabitat), disponibilidade de recursos e,
portanto, variação em características funcionais entre comunidades
de ninfas ; (b) riachos preservados apresentam componentes de
rotatividade funcional e aninhamento maiores do que riachos
alterados, pois a heterogeneidade ambiental entre as áreas
preservadas indica maior variação e ganho dessas características
nesses riachos mais heterogêneos entre si; e c) a variação
ambiental é o principal direcionador da diversidade beta funcional e
seus componentes (turnover e nidificação), uma vez que esses
organismos são bastante sensíveis às mudanças ambientais e, além
disso, podem se dispersar pelo ar (como adultos alados) e por a
água (como ninfas) e, assim, o espaço não exerceriam influência.
Para tanto, o estudo foi realizado em um gradiente ambiental gerado
pela atividade mineradora em 24 córregos da Amazônia oriental.
Materiais e métodos
Área de estudo
A área de estudo está localizada no estado do Pará (porção sudeste
do estado), Brasil, entre os municípios de Parauapebas, Canaã dos
Carajás e Água Azul do Norte (Bezerra, 2017), e faz parte do Parque
Nacional de Carajás Floresta ou "Flona de Carajás". A Flona de
Carajás é subdividida em duas cristas, Cadeia Norte e Cadeia Sul
(Zappi, 2017). A vegetação é constituída por uma Floresta Ombrófila
Densa (Montânea, Submontana) e uma Floresta Ombrófila Aberta
(Submontana). Além disso, há grande abundância de palmeiras ou
cipós, alternando com vegetação herbácea arbustiva caducifólia
sazonal que ocorre nos afloramentos ferruginosos, conhecida como
vegetação de “canga” (ICMBio, 2016). A canga possui vegetação
aberta formada principalmente por gramíneas e arbustos associados
a outros conglomerados ricos em ferro e outros minerais como
manganês, níquel, cobre e ouro (Viana et al., 2016; Souza - Filho
et al., 2019). O clima é montanhoso ou planalto amazônico,
classificado como tipo Aw segundo Köppen (Alvares, 2013).
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a estação seca ocorre entre maio e outubro (precipitação média
<60 mm nos meses mais secos; IBAMA et al., 2003) com
temperaturas médias anuais variando de 21 a 22 °C, e a
estação chuvosa ocorre entre novembro e abril com temperatura
média temperatura de 25 a 26 °C (Souza-Filho et al., 2019).
Um total de 24 riachos foi amostrado na Serra Norte (16
riachos) e na Serra Sul (oito riachos) da Flona de Carajás
durante três campanhas de amostragem.
A primeira campanha (campanha 1) foi realizada de setembro a
outubro de 2015, a segunda (campanha 2) de outubro a
novembro de 2016 e a terceira (campanha 3) foi realizada em
outubro de 2017. Todos os córregos foram amostrados em todas
as campanhas .
Neste estudo, os córregos foram classificados como alterados
e preservados de acordo com o valor do índice de impacto
adaptado de Espinosa et al. (2020). Este índice foi ponderado
pela proximidade de cada local de amostragem às minas mais
próximas e sua área explorada. Cada local de córrego está
localizado a uma determinada distância de cada poço de
mineração, que varia em área (m2 ), e pode influenciar cada
riacho de estudo ao longo dos anos amostrados. Para cada local
amostrado (córrego), o inverso do quadrado da distância a cada
poço de mineração foi calculado e multiplicado por sua área.
Portanto, quanto maior o valor do Índice de Impacto, maior a
infuência da operação de mineração na área amostrada.
Córregos com índice de impacto inferior a 2 foram considerados
preservados, enquanto valores maiores ou iguais a 2 foram
considerados alterados. Do total de 16 córregos amostrados
em North Ridge, 13 foram registrados como alterados e três
córregos (localizados longe da usina) foram registrados como
preservados. Do total de oito riachos amostrados em South
Ridge, dois deles foram classificados como alterados e seis
como preservados (Tabela S1). O local do córrego CONT-04AG
foi representado como preservado apenas em 2015, passando
para alterado devido ao aumento da área explorada da mina N4.
Procedimentos de amostragem
Um trecho fixo de 100 m foi delimitado e subdividido
em 20 seções longitudinais de 5 m (20 segmentos)
(Shimano e outros, 2018). Os indivíduos foram coletados com
dipnet (18 cm de diâmetro com malha de 0,05 mm) em duas
porções do substrato em cada um dos 20 segmentos. Os
espécimes coletados em cada trecho foram agrupados em uma
única amostra representativa do córrego e, em seguida, fixados
em álcool 85%,
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quantificados e identificados ao nível do gênero (Salles et al.,
2004; Domínguez et al., 2006). A identificação foi limitada ao
nível de gênero porque os espécimes coletados eram indivíduos
imaturos (lar vae) e não apresentavam desenvolvimento
completo da genitália, característica essencial para a identificação
(Shimano et al., 2018, 2021 ) .
Variáveis ambientais, variáveis espaciais e índice de
impacto
Foram utilizadas as variáveis abióticas pH, temperatura da água
(°C) e condutividade elétrica (µS/cm), determinadas por meio de
sonda multiparâmetros (Hanna modelo HI9828).
Para determinar a demanda química de oxigênio (mg/l), ferro
total (mg/l), fósforo total (mg/l), manganês total (mg/l), nitrato
(mg/l), oxigênio dissolvido (mg/l) , e turbidez (NTU), coletamos 1
l de amostra de água de cada córrego, obtida e preservada
seguindo os protocolos da APHA ( 2005) , para análise em
laboratório. Maiores detalhes podem ser avaliados em Espinosa
et al. (2020).
As variáveis espaciais foram extraídas dos Eigenvector Maps
(MEM) de Moran (Dray et al., 2006) da matriz de conectividade
(coordenadas mais próximas do bairro) usando o critério
Minimum Spanning Tree (pacote R adespatial; Dray, 2022). Os
gráficos de vizinhança foram gerados a partir das distâncias
euclidianas entre as coordenadas espaciais dos riachos
amostrados (pacote R spdep; Bivand & Wong, 2018).
Os MEMs gerados foram as variáveis explicativas para a
variação da comunidade em relação ao espaço, que são
frequentemente usadas como proxies para a estrutura espacial
desde a maior escala (MEMs de ordem inferior) até a menor
(MEMs de ordem superior) (Peres-Neto et al., 2006). Foram
selecionados apenas os MEMs significativos e positivos em
relação ao Índice de Moran (Peres-Neto et al., 2006; Legendre
& Legendre, 2012).
traços funcionais
Usamos cinco características funcionais da espécie: grupo
alimentar funcional (característica qualitativa, estratégias de
alimentação), presença de uma brânquia opercular (característica
binária) e três características morfológicas quantitativas, tamanho
da cabeça, largura da cabeça e tamanho do mesonoto. Essas
características têm importância ecológica para respiração,
alimentação, proteção e resiliência (Tabela S2).
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A importância ecológica das características dos
efemeropteros pode ser explicada considerando que os
indivíduos de Ephemer optera são morfologicamente
adaptados ao ambiente aquático. Variações nas brânquias
dos mayfies podem ser usadas para classificar e
identificar várias funções documentadas, nomeadamente,
respiração (Beaver, 1990; Eriksen & Mœur, 1990),
osmorregulação (Wichard, 1979; Wichard et al., 2002),
locomoção , natação (Kluge et al., 1984), circulação de
água (Notestine, 1994) e proteção (cobertura branquial –
opérculo) (Notestine, 1994). Além disso, as brânquias são
muito susceptíveis de serem afetadas pelas mudanças no
curso d'água causadas pelas atividades de mineração,
que podem aumentar a entrada de sedimentos e, com
isso, afundar ou danificar essas estruturas (Eriksen &
Mœur, 1990) . A cabeça é uma importante medida
morfológica de Ephemer optera, pois é utilizada para
alimentação e é uma medida estável em insetos
(Gonçalves et al., 2003), possibilitando comparações
entre os gêneros. Da mesma forma, o mesonoto (tergito
do segundo segmento torácico) das ninfas é importante
para a identificação taxonômica, sendo uma medida
estável em ninfas maduras (último estágio antes do
desenvolvimento como indivíduos adultos, onde as teias
alares são desenvolvidas) (Flowers & De La Rosa , 2010).
A classificação dos grupos tróficos funcionais relacionados
ao ecossistema foi baseada na literatura (Merritt &
Cummins, 1996; Cum mins et al., 2005; Shimano et al.,
2012; Cruz et al., 2013; Brasil et al., 2014 ; Dedieu et al.,
2015), considerando o tipo de alimento.
A matriz de características funcionais dos gêneros
Ephemerop tera foi montada a partir de características
qualitativas e binárias com base na literatura, e as
características quantitativas foram medidas em laboratório
em pelo menos dois indivíduos de cada gênero e de cada
riacho (Tabela S2). As medidas de laboratório foram
padronizadas, pois medimos apenas ninfas maduras,
também conhecidas como "ninfas pharate". Os indivíduos
foram medidos por meio de um estereoscópio LEICA
conectado a um computador que recebe as imagens de
cada indivíduo e as converte em fotografias, utilizando o
Leica Application Software (LAS). O LAS permite obter as
medidas necessárias para as características morfológicas
escolhidas. A medida foi padronizada em milímetros (mm)
para todos os traços funcionais quantitativos (Tabela S2).
Do total de 27 gêneros utilizados para análises de
diversidade funcional e beta funcional, dois indivíduos
933
por gênero foram selecionados aleatoriamente de acordo
com seu último estágio larval ("ninfa pharate") antes de
se tornarem adultos, representando um total de 2.153
indivíduos incluídos na análise funcional (Tabela S3).
Diversidade beta funcional
Usamos duas matrizes para estimar o beta funcional
diversidade. A primeira foi uma matriz de presença-
ausência dos 27 gêneros de Ephemeroptera amostrados
ao longo das três campanhas de amostragem (63
amostras). A segunda foi uma matriz de distância funcional
entre espécies, calculada usando o coeficiente de distância
de variáveis mistas (Pavoine et al., 2009). A diversidade
beta funcional foi estimada pelo índice de Sørensen,
calculado como a dissimilaridade entre todos os pares de
riachos de acordo com a composição do gênero e
ponderada pelo dendrograma funcional gerado através da
matriz distância característica (Melo, 2013) .
A matriz de dissimilaridade de Sorensen gerada
corresponde à diversidade beta funcional total (Fÿsor).
Em seguida, esta matriz foi particionada em duas matrizes
de similaridade, uma baseada no índice de Simpson
(Fÿsim), que corresponde ao turnover das espécies, e
outra baseada no componente de aninhamento (Fÿnes),
gerado pelo método proposto por Baselga (2013). As
matrizes de dissimilaridade geradas (Fÿsor, Fÿsim e
Fÿnes) foram calculadas usando o pacote R CommEcol
(Melo, 2013).
análise estatística
Realizamos uma análise de correlação de Pearson para
remover variáveis abióticas colineares da análise (Juen et
al., 2016; Luiza-Andrade et al., 2017). A partir disso, foram
selecionadas 12 variáveis ambientais: condutividade
elétrica, demanda química de oxigênio, ferro total, fósforo
total, manganês total, nitrato, oxigênio dissolvido, pH,
temperatura e turbidez.
Uma análise de componentes principais (PCA) foi
realizada para avaliar a heterogeneidade ambiental entre
os riachos usando as variáveis obtidas pela correlação de
Pearson. As variáveis ambientais foram previamente
padronizadas para reduzir os possíveis efeitos de outliers
(Clarke & Gorley, 2006). Para avaliar se há maior variação
ambiental entre áreas alteradas ou preservadas, foi
utilizada a Análise de Homogeneidade de Dispersão
multivariada (PERMDISP, Anderson et al., 2006 ) com
uma escala euclidiana
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matriz de distância construída a partir das variáveis
ambientais incluídas no PCA. A variação entre
os grupos (alterados e preservados, gerados pelo índice
de impacto) foram calculados como a distância do
centróide dos escores gerados no PCA (ÿ<0,05).
Para testar nossa hipótese de que há maior
diversidade beta funcional (e seus componentes) em
riachos preservados, utilizamos um teste de
homogeneidade de dispersões multivariadas (PERMDISP,
Anderson et al., 2006) usando as matrizes de
dissimilaridade funcional ( Fÿsor , Fÿsim , e Fÿnes). A
variação da diversidade beta funcional e seus
componentes foi medida entre os grupos (alterados e
preservados gerados pelo índice de impacto) a partir da
distância entre os pontos amostrados e o centróide de
cada grupo, medido por meio da Análise de Coordenadas
Principais (Legendre & Leg endre, 2012 ).
Para avaliar a importância dos preditores ambientais
e espaciais na diversidade beta funcional e seus
componentes, realizamos uma Análise de Redundância
parcial (pRDA; Bocard et al., 1992; Legendre & Legendre
2012). As variáveis preditoras para cada conjunto de
dados (ambientais e espaciais) foram inicialmente
selecionadas usando o método de seleção direta
(Blanchet, 2008) e a matriz de incidência como variáveis
de resposta. Nós particionamos a diversidade beta
funcional total (Fÿsor) e seus componentes (Fÿsim e
Fÿnes) usando os mesmos conjuntos de variáveis
preditoras selecionadas. Em seguida, cada matriz de
diversidade funcional beta (Fÿsor, Fÿsim e Fÿnes) foi
utilizada como variável resposta para calcular a partição
da variância explicada para cada conjunto de variáveis
preditoras selecionadas, considerando todos os locais de
amostragem (córregos preservados e alterados). A
análise decompõe a variação das matrizes de
dissimilaridade funcional (Fÿsor, Fÿsim e Fÿnes) em
quatro frações das matrizes ambientais e espaciais: [a]
variação ambiental "pura", [b] variação ambiental e
espacial compartilhada, [c] variação espacial "pura" e [d]
variação inexplicável (Bocard et al., 1992; Peres Neto et
al., 2006). Para avaliar a significância das partições do
ambiente puro e do espaço puro, um teste de Monte
Carlo com 9999 permutações foi usado nos resultados
de uma Análise de Redundância baseada em distância
(dbRDA: Legendre & Anderson, 1999) usando uma
matriz de preditor e uma matriz de condicionamento para cada matriz
Foi realizada uma análise de RLQ para identificar as
relações entre o ambiente e os traços funcionais
(Dolédec et al., 1996; Dray et al., 2014).
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Essa análise é um método multivariado baseado na
ordenação de três matrizes, incluindo variáveis ambientais
(R), abundância de espécies (L) e suas características
funcionais (Q) (Borcard et al., 2018). Primeiramente,
uma análise de correspondência (CA) foi realizada a
partir das abundâncias (logaritmizadas) dos gêneros (L),
fornecendo uma ordenação simultânea de amostras e
táxons. Em seguida, foi realizada uma análise de
componentes principais (PCA) usando as variáveis
ambientais selecionadas por meio da correlação de
Pearson (R) e padronizadas usando o comando
"standardize" para homogeneizar as escalas das diferentes unidades u
(Clarke & Gorley, 2006). Em seguida, uma "análise de
correspondência fuzzy" foi realizada usando os traços
funcionais (Q) (FCA, Chevenet et al., 1994). A análise
RLQ (Dolédec et al., 1996) foi combinada com a análise
Fourth-corner (Legendre et al., 1997), conforme proposto
por Dray et al. (2014), usado para testar, por mutações
per, quais variáveis ambientais influenciaram as
características funcionais dos gêneros Ephemeroptera,
usando o Modelo 2 e o Modelo 4 (Legendre et al., 1997;
Dray et al., 2014; Luiza-Andrade et al. , 2017). No modelo
nulo de permutação 2, as abundâncias das espécies são
permutadas, e a hipótese nula é que a distribuição de
espécies com determinadas características não é
influenciada por variáveis ambientais. No modelo nulo de
permutação 4, os caracteres são trocados, com a hipótese
nula de que os caracteres das espécies não influenciam
a composição de espécies das comunidades para as
condições observadas (Braak et al., 2012 ).
Todas as análises foram realizadas no software R (R
Development Core Team, 2021). O pacote FD (Laliberté
et al., 2014) foi usado para calcular RaoQ, os pacotes
ade4 (Chessel et al., 2004) e picante (Kembel et al.,
2010) foram usados para construir a matriz de distância
funcional e a matriz funcional dendrograma, o pacote
CommEcol (Melo, 2013) foi usado para calcular a partição
de diversidade beta, o pacote vegano para a análise de
redundância (Oksanen et al., 2016) e o pacote ade4 para
análise RLQ (Dray & Dufour, 2006) .
Resultados
Amostramos
de dissimilaridade.
2.259 indivíduos pertencentes a 27 gêneros
da ordem Ephemeroptera nas três campanhas de
amostragem (Tabela S3). O gênero Miroculis Edmunds,
1963 (Leptophlebiidae) (n=639) foi o
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Hidrobiologia (2023) 850:929–945
mais abundante, seguido pelo gênero Fittkaulus Savage
& Peters, 1978 (Leptophlebiidae) (n=347), e pelos
gêneros Zelusia Lugo-Ortiz & Mccaferty, 1998 (Baetidae)
(n=198), seguido por Cloeodes Traver, 1938 (Baetidae )
( n=151), e Hydrosmilodon Flowers & Dominguez, 1992
(Leptophlebiidae) (n=144), que teve a maior abundância
nos riachos (Tabela S4);
(Figura 1).
variação ambiental
A análise de componentes principais (PCA) resumiu
19,8% da variação no primeiro eixo e 17,6% no segundo
eixo (fig. 2A). As variáveis ambientais ferro total,
temperatura e manganês foram mais correlacionadas
com o primeiro eixo, e mais associadas com áreas
alteradas, e o segundo eixo apresentou maior correlação
com condutividade elétrica e sólidos totais dissolvidos
(Tabela S5). Os resultados também podem ser vistos
em Espinosa et al. (2020). havia maior
Fig. 1 Localização geográfica dos riachos amostrados na Floresta Nacional de Carajás (Flona de Carajás), sudeste do estado do Pará, Brasil.
Pontos circulares representam fluxos preservados e pontos quadrados representam fluxos alterados
935
variação entre ambientes alterados, indicando maior
heterogeneidade entre esses fluxos (PER MIDISP;
F=11,801; P=0,001) (Fig. 2B).
Variação na diversidade beta funcional
A dissimilaridade beta funcional total (Fÿsor) representou
90,2% da composição funcional (9,8% de similaridade).
O componente turnover (ÿsim) apresenta 82,6% de
dissimilaridade beta funcional.
O componente de aninhamento (Fÿnes) representou
apenas 17,4%, indicando que o conjunto de gêneros
encontrados nas comunidades de Ephemeroptera são
distintos devido à substituição de espécies. A diversidade
funcional beta total (Fÿsor) de Ephemeroptera foi maior
nas áreas alteradas (PERMDISP: F=6,314, P=0,008)
(Fig. 3A, B). Não encontramos diferença no turnover
funcional (Fÿsim) entre áreas alteradas e preservadas
(PER MDISP: F=0,412, P=0,623) (Fig. 3C, D). Os
maiores valores de aninhamento funcional (Fÿness) também
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936
Fig. 2 A) Ordenation plot gerado pela análise de componentes
principais (PCA), e B) box plots mostrando a variação
ambiental entre os tratamentos da matriz de variáveis
ambientais dos córregos amostrados na Floresta Nacional de
Carajás, Pará – PA, Brasil. Variáveis ambientais: elétrica
ocorreu nas áreas alteradas (PERMDISP: F=5,841,
P=0,018) (Fig. 3E, F).
Importância dos fatores ambientais e espaciais para a
diversidade beta funcional
As variáveis ambientais selecionadas pela seleção
avançada foram oxigênio dissolvido, temperatura e
índice de impacto, enquanto as variáveis espaciais
selecionadas foram MEM1, MEM2, MEM3, MEM4, MEM7
e MEM9 (Tabela S6). A diversidade beta funcional total
(Fÿsor) foi igualmente explicada pelo ambiente (Radj
2=0,079, F=2,253, P=0,036) e espaço (Radj 2=0,072,
F=2,103, P=0,009), com uma explicação de 7,9% e 7,2%,
respectivamente.
O componente rotatividade (Fÿsim) não foi explicado pelo
ambiente (Radj 2=ÿ 0,006, F=ÿ 0,320, P=0,972) nem pelo
espaço (Radj 2=0,024, F=2,412,
P=0,082; Resíduos=0,982). No entanto, o componente
de aninhamento (Fÿness) foi amplamente explicado pelo
ambiente (cerca de 16% da variação; Radj 2=0,162,
F=5,422, P=0,003), enquanto o espaço não foi
determinante para explicar esse componente do beta
funcional diversidade (Radj 2=0,062,
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Hidrobiologia (2023) 850:929–945
condutividade (Cond), demanda química de oxigênio (COD),
ferro total (IronTot), fósforo total (PhosphoTot), manganês total
(MangTot), nitrato, oxigênio dissolvido (Oxygendis), temperatura
da água (Temp), sólidos totais (SolidTot), pH e turbidez
F=2,102, P=0,069) (Fig. 4). As variáveis preditoras
selecionadas pelos métodos diretos eram distintas
(Tabela S7).
RLQ
Os dois primeiros eixos do RLQ apresentaram autovalores
de 0,07 (eixo 1) e 0,03 (eixo 2), responsáveis por 62,2%
e 23,6% da coinércia, respectivamente (Fig. 5A) . O
primeiro eixo foi positivamente correlacionado com
turbidez, índice de impacto, oxigênio dissolvido e ferro
total. O eixo 2 foi positivamente correlacionado com
manganês total, fósforo total e nitrato; além disso,
correlacionou-se negativamente com a condutividade
elétrica (Fig. 5A). O primeiro eixo foi correlacionado com
a guilda trófica tipo coletor e presença de brânquias
operculares, e o segundo eixo com o comprimento da
cabeça, guilda trófica flter e guilda trófica raspadora (Fig. 5B) .
Os modelos 2 e 4 não apresentaram relações significativas
entre variáveis ambientais e características funcionais
(Modelo RLQ 2, r=0,135, P=0,151; Modelo RLQ 4,
r=0,131, P=0,072).
A análise do quarto canto mostrou relações
significativas entre as variáveis ambientais
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Hidrobiologia (2023) 850:929–945 937

Fig. 3 Ordenações A, C e E geradas pela Análise de Coordenadas Matrizes de dissimilaridade funcional de Ephemeroptera para diversidade
Principais (PCoA) e boxplots B, D e F mostrando a variação na diversidade beta funcional total (Fÿsor, A e B), volume de negócios (Fÿsim, C e
beta funcional com base na D) e aninhamento (Fÿnes, E e F)

Fig. 4 Diagrama de Venn ilustrando a partição ( valores de Radj2) da Floresta Nacional de Carajás. Fontes em negrito (*) representam valores
diversidade beta funcional total (Fÿsor), turnover (Fÿsim) e aninhamento signifcativos (P<0,05)
(Fÿness) para dissimilaridade funcional de Ephemeroptera em

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Fig. 5 Ordenação dos valores de RLQ das variáveis ambientais (A) e
características funcionais (B). Variáveis Ambientais: Condutividade
Condelétrica, DQO demanda química de oxigênio, Ferro Total Total
de Ferro, Fosfo Total Total de Fósforo , Mang Total Total de Manganês,
OxyDis Dissolvido Oxigênio,
Fig. 6 Resultados da análise do quarto canto mostrando as relações
entre variáveis ambientais e características funcionais. Células pretas
indicam relacionamentos significativos positivos e células cinza escuro
indicam relacionamentos significativos negativos. Variáveis ambientais:
Condutividade Condelétrica, DQO demanda química de oxigênio, ferro
total de ferro, fósforo total de fósforo, manganês total de manganês,
dis de OxyDis
e características funcionais. A presença de brânquias
operculares foi positivamente relacionada ao ferro total (r=0,092; (r=0,114; P=0,005) e índice de impacto
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Temperaturatemperatura da água , sólidos totais TDS , índice de
impacto ImpactIn dex , nitrato, pH e turbidez. Traços funcionais:
tc1=tamanho do comprimento da cabeça, tc2=largura da cabeça,
tm=tamanho do mesono tum, tg.Collector=coletor, tg.Filterer=fltro-
alimentador, tg.Scraper=raspador, op.gills=presença de guelras operculares
oxigênio dissolvido, Temperaturatemperatura da água , TDS=sólidos
totais, ImpactIndex=índice de impacto, Nitrato, pH e Turbidez. Traços
funcionais: tc1=tamanho do comprimento da cabeça, tc2=largura da
cabeça, tm=tamanho do mesonoto, tg.Collector=coletor, tg.Filterer=fl
ter-alimentador, tg.Scraper=raspador, op.gills=presas branquiais operculares
ência
P=0,20), oxigênio dissolvido (r=0,104; P=0,14), turbidez
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Hidrobiologia (2023) 850:929–945
(r=0,097; P=0,20). Em vez disso, uma relação negativa foi
observada entre filtros e manganês total (r=ÿ 0,082,
P=0,028) (Fig. 6, Tabelas S2 e S8). Todas as possíveis
relações entre variáveis ambientais e características
funcionais são mostradas na Tabela S8.
Discussão
Nossos resultados indicaram que os riachos alterados pela
atividade minerária apresentaram condições limnológicas
diferentes dos córregos preservados, principalmente quanto
aos maiores valores de concentração de ferro, temperatura
da água, turbidez, condutividade elétrica e sólidos totais
dissolvidos. Ao contrário do que esperávamos e havíamos
previsto, os riachos alterados foram mais heterogêneos
entre si quanto às variáveis ambientais (Fig. 2).
Alguns estudos em riachos amazônicos mostraram
maior heterogeneidade ambiental em áreas mais
degradadas do que em áreas controle (por exemplo,
Guterres et al., 2021; Cruz et al., 2022). A maior variabilidade
ambiental entre esses córregos impactados pode refletir
vários distúrbios relacionados ao manejo das áreas de
pastagem (Guterres et al., 2021; Leão et al., 2020). Guterres
e cols. (2021) relataram que riachos em áreas de pastagem
com pastoreio extensivo e intensivo de gado apresentaram
maior heterogeneidade ambiental do que os demais riachos,
e que esse padrão não indica maior integridade ambiental
local. Os mesmos achados foram apresentados por Cruz
et al. (2022) indicando ainda que ambientes não
perturbados podem ter menor heterogeneidade ambiental
por terem condições ambientais semelhantes.
Como principais achados, destacamos a maior
diversidade beta funcional (Fÿsor e Fÿnes) observada em
riachos alterados, ao contrário do que esperávamos de
acordo com a hipótese de que riachos preservados
possuem maior diversidade beta. Em relação aos
mecanismos de estruturação das comunidades, ambiente
e espaço contribuíram de forma semelhante para explicar
a diversidade beta funcional total, e o componente de
aninhamento funcional foi impulsionado principalmente pelo
ambiente, como esperado. Além disso, o fator espacial
apresentou grande importância relativa para a diversidade
beta funcional total. Nossos resultados confirmam que
estudar comunidades biológicas pela diversidade beta funcional Villéger e outros, 2013). Padrões aninhados descrevem a perda ordenad
939
abordagem pode fornecer informações novas e importantes
sobre seu comportamento ecológico e funcionamento do
ecossistema. Embora Espinosa et al. (2020) não encontrou
diferenças na diversidade beta taxonômica mayfy entre
tratamentos nos mesmos locais de riacho, nós as
encontramos neste estudo.
Os maiores valores de diversidade funcional beta total
(Fÿsor) encontrados em riachos alterados indicam maior
variabilidade nas características funcionais das espécies
de Ephemerop tera, talvez devido à maior heterogeneidade
ambiental entre riachos em áreas de mineração. Wang et
ai. (2021) relataram que macroinvertebrados de rios
represados e não represados na China mostraram uma
maior variação funcional (diversidade beta funcional) em
locais alterados, e o aumento na diversidade beta não
significa que as represas favorecem a diversidade local,
mas sim que a dissimilaridade ambiental entre os locais é
ampliado. É possível que o pool de espécies encontrado
nos córregos alterados neste estudo tenha sido maior
devido aos vários níveis de alteração dos córregos,
variando desde efeitos indiretos da mineração na área de
drenagem da bacia, até impactos diretos próximos ao
córrego que podem incluir remoção de vegetação marginal.
Considerando as dissimilaridades funcionais, o alto
turnover funcional (Fÿsim, mais de 83%) em comparação
com o aninhamento funcional (Fÿnes, 17%), esse resultado
é um achado típico destacado em estudos ecológicos tanto
na abordagem taxonômica quanto na abordagem funcional
(Rocha et al. , 2018; Soininen et al., 2018; Castro et al.,
2020; Nicacio et al., 2020; Callisto et al. 2021; Wang et al.,
2021). Apesar do alto percentual de renovação funcional,
os fluxos preservados e alterados não foram diferentes.
Esses resultados indicam que a substituição de
características e a composição funcional não estão
diretamente relacionadas ao impacto ou variação ambiental.
Luiza Andrade e cols. (2020) atribui principalmente a
variação taxonômica e trófica dos insetos aquáticos na
região estudada (Serra dos Carajás) ao mosaico florestal
formado por savanas ferruginosas (culturas rochosas ricas
em ferro) e floresta ombrófila. Acreditamos que a
rotatividade funcional também pode estar principalmente
associada a essa variação natural da paisagem. Em vez
disso, o componente de aninhamento funcional foi maior
nas áreas alteradas pela mineração, indicando que as
características funcionais das assembleias são um
subconjunto das características funcionais geradas por
diferenças na riqueza funcional entre os pares de riachos
avaliados dentro de cada tratamento (Baselga, 2010 ;
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(Patterson & Atmar, 1986; Wright et al., 1998) e são afetados
por muitos fatores que podem levar à extinção de espécies
ou colonização seletiva (Atmar & Patterson, 1993). Nossos
resultados mostraram que as comunidades em nossa área
de estudo possivelmente estão sendo afetadas por uma
alteração antrópica.
A hipótese de que o ambiente seria o melhor preditor da
diversidade beta funcional foi parcialmente suportada, uma
vez que o ambiente teve um efeito mais forte apenas no
aninhamento funcional. Ao contrário do que esperávamos, o
espaço também desempenhou um papel importante na
determinação da diversidade beta funcional total de mayfy,
mostrando que a seleção ambiental e a dispersão impulsionam
as dissimilaridades funcionais entre os com
comunidades (Castro et al., 2020). Os fatores locais são
determinantes na dissimilaridade funcional dessas
comunidades, principalmente as variáveis como temperatura
da água e índice de impacto que aumentam o valor com a
alteração ambiental (Castro et al., 2020; Luiza-Andrade et al.,
2020 ) . Em relação aos efeitos espaciais na diversidade beta
total, os vetores espaciais de ampla escala foram mais
importantes para as comunidades, onde dos seis vetores
selecionados, que explicaram 7% da variância da diversidade
funcional beta total, quatro foram os que apresentaram a
escala espacial mais ampla ( MEM1, MEM2, MEM3 e MEM4).
Rocha e outros. (2018) relataram a importância do espaço
para a diversidade beta (e seus componentes) de
macroinvertebrados da Finlândia e reconheceram a crescente
evidência de que fatores e mecanismos operam em múltiplas
escalas espaciais (e temporais).
Como esperávamos inicialmente, as variáveis ambientais
tiveram uma influência mais forte no aninhamento funcional.
Segundo Castro e cols. (2020), o aninhamento pode resultar
de vários fatores, como diferentes níveis de tolerância entre
espécies, heterogeneidade de habitat e isolamento geográfico.
Esses fatores, combinados com a influência de variáveis
ambientais como fl
s, estão atuando na comunidade de Ephemeroptera. Além
disso, variáveis ambientais como oxigênio dissolvido e
temperatura da água são importantes na respiração dos
mayfis e podem ser essenciais no ganho da característica
branquial opercular, principalmente em riachos alterados
principalmente para proteção de altas concentrações de
metais e partículas em suspensão. A componente de
rotatividade não foi explicada nem pelo ambiente nem pelo
espaço, o que é um resultado entusiasmante. Em geral, o
turn over (facetas funcionais) costuma ser pouco explicado
pelo ambiente, pelo espaço ou mesmo por ambos (para
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Hidrobiologia (2023) 850:929–945
macroinvertebrados—Heino & Tolonen, 2017; para
diatomáceas em relação à posição do curso de água—
Jamoneau et al., 2018; para peixes neotropicais de água doce
—Paláez & Pavanelli, 2019). Branco e outros. (2020)
analisaram múltiplas facetas da diversidade beta de
macroalgas em riachos tropicais e descobriram que o
componente funcional como um todo não estava
significativamente correlacionado com o ambiente local, bioma ou espaço, c
Eles acreditam que esta descoberta inesperada pode refletir
a substancial heterogeneidade espacial em fatores ambientais
cruciais entre os habitats do riacho, resultando em considerável
sobreposição de composição funcional entre as comunidades
e, consequentemente, nenhum valor para a diversidade beta
funcional.
Com relação à relação direta entre características e
ambiente, nossos resultados (RLQ) mostraram que a presença
da brânquia opercular pode proporcionar melhor
estabelecimento em ambientes alterados pela mineração,
como riachos com maior concentração de ferro e turbidez.
As ninfas de Ephemeroptera são morfologicamente adaptadas
e suas adaptações branquiais têm diversas funções (Zhou &
Zheng, 2010), por exemplo, respiração (Eriksen & Mœur,
1990), e proteção das brânquias inferiores (brânquias
operculares), conforme observado em indivíduos da família
Caenidae (Notestine, 1994). As brânquias operculares têm
função protetora e recobrem as brânquias respiratórias,
protegendo-as dos sólidos em suspensão e sedimentação
que podem prejudicar a absorção de oxigênio (Salles et al.,
2014 ). Os gêneros Amanahyphes, Brasilocaenis, Caenis,
Leptohyphes, Tricorythodes, Traverhyphes e Tricorythopsis
possuem uma brânquia opercular e, portanto, podem se
estabelecer melhor em riachos perturbados pela mineração,
como em ambientes com sedimentação (água parada ou
turbidez aumentada), do que os gêneros que o fazem não
tem esse tipo de brânquia. Nossos resultados também
mostraram que o aumento do manganês total reduziu a
ocorrência de gêneros flterer. Algumas ninfas de
Ephemeroptera se alimentam de detritos e, portanto, são
altamente sensíveis a mudanças no substrato e a qualquer
material tóxico que entre na água (Landa & Soldán, 1995).
Metais como ferro e manganês são indicadores de poluição
orgânica (Baker et al., 2019) e podem ser tóxicos para
organismos aquáticos.
Nossos resultados confirmaram o efeito negativo que essas
variáveis podem ter, diminuindo a ocorrência de organismos
sensíveis a essa alteração.
Concluímos que os impactos da mineração podem ser
observados em nível de características funcionais,
principalmente na variação (beta) entre comunidades em ambientes
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Hidrobiologia (2023) 850:929–945 941

sob diferentes impactos ambientais, e na relação de Referências

características funcionais com variáveis limnológicas. As
análises realizadas durante este estudo mostraram que
a diversidade beta funcional e seus componentes foram
ferramentas para demonstrar efeitos antrópicos na
composição e características funcionais dos gêneros
Ephemeroptera. Ressaltamos também a importância do
Alirezazadeh , S. , P. Borges , P. Cardoso , R. Gabriel , F. Rigal & L.
Beira-d'água , 2021. Padrões de escala espacial da diversidade
funcional. Frente. Eco. Evolução 9 : 607177 .
Alvares, CA, JL Stape, PC Sentelhas, JLM Gonçalves & G Sparovek,
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o Brasil. Meteorological Journal 22(6): 711-728.

estudo funcional das comunidades, o que indica

Anderson, MJ, 2006. Testes baseados em distância para homogeneidade
mecanismos de estruturação de comunidades que nem de dispersões multivariadas. Biometria 62: 245–253.
sempre são alcançados pela diversidade taxonômica. APHA, 2005. Métodos padrão para o exame de água e águas residuais,
21ª ed. American Public Health Association/American Water
Portanto, sugerimos que uma abordagem de diversidade
Works Association/Water Environment Federation, Washington,
beta funcional seja usada para complementar os
DC: Atmar, W. & BD Patterson, 1993. A medida de ordem e
resultados em estudos futuros. Ressaltamos também desordem na distribuição de espécies em habitat fragmentado. Oecologia
que áreas preservadas devem ser priorizadas, e que 96: 373-382.
áreas alteradas pela mineração podem estar selecionando
Bady, P., S. Doledec, C. Fesl, S. Gayraud, M. Bacchi & F.
espécies de Ephemeroptera com características semelhantes e resistentes a essas alterações.
Scholl, 2005. Uso de características de invertebrados para o
biomonitoramento de grandes rios europeus: os efeitos do esforço
Agradecimentos A primeira autora agradece à Coordenação de de amostragem na riqueza de gêneros e diversidade funcional.
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão Biologia de água doce 50: 159–173.
de bolsa durante o mestrado, e à Universidade Federal do Pará (UFPA), Baker, NJ & R. Greenfeld, 2019. A mudança acontece: mudanças na
por meio da Pró-Reitoria de Relações Internacionais (PROINTER), Pró- diversidade das comunidades de macroinvertebrados aquáticos
Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação (PROPESP), à Organização ribeirinhos em resposta ao escoamento de efluentes de esgoto.
dos Estados Americanos (OEA), ao Programa de Pós-Graduação em Ecological Indicators 102: 813–821.
Ecologia (PPGECO) e ao Laboratório de Produtores Primários Barbosa, F. A. R., Souza, E. M. M., Vieira, F., Renault, C.
(ECOPRO) pela infra-estrutura, apoio e recursos fnanceiros. L. Juen P., Rocha, L. A., Maia-Barbosa, P. M. Oberdá, S. A. & S. A.
agradece ao Conselho Nacional de Pesquisas (CNPq) pela bolsa de Mingoti, 1997. Impactos Antrópicos e Biodiver sidade Aquática.
produtividade (processo 304710/2019-9), ao Instituto Brasileiro do Meio In: J. A. Paula (ed), Biodiversidade, População e Economia; uma
Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) e ao Instituto região de Mata Atlântica.
Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) , que são Belo Horizonte, Rona Editora.
responsáveis pelo processo de licenciamento ambiental de projetos de Baselga, A., 2010. Particionando os componentes de rotatividade e
mineração no Brasil, programas de monitoramento ambiental e pela aninhamento da diversidade beta. Global Ecology Biogeog raphy
autorização de coleta de espécimes neste estudo. Agradecemos 19: 134–143.
também à Amplo Engenharia e Gestão de Projeto pelo apoio logístico e Baselga, A., D. Orme, David & S. Villeger, 2013. Betapart: particionando
à Empresa Vale por nos permitir coletar dados dentro de sua área de a diversidade beta em componentes de rotatividade e
atuação na região de Carajás. aninhamento. Versão 1.2. Em. Versão do pacote R. 1.
Beaver, CJ, 1990. Taxa respiratória de ninfas mayfy em água com
oxigênio diferente e concentração iônica.
Em Campbell, IC (ed), Mayfies e Stonefies Kluwer Academic
Contribuições dos autores LJ concebeu o estudo e desenhou os Publishers, Dordrecht: 105–107.
métodos; YS coletou os dados; ACE, EC e BD analisaram os dados; Bezerra, L, 2017. Parte I. Escopo e contexto. In: Plano de Pesquisa
ACE, EC, LJ, YS e BD lideraram a redação do manuscrito; LJ, ACE, EC, Geossistemas Ferruginosos da Floresta Nacional de Carajás:
YS, SR, KF e BD contribuíram criticamente para os diferentes rascunhos Temas Prioritários para Pesquisa e Diretrizes para Ampliação do
e deram sua aprovação final para submissão. Conhecimento sobre os Geossistemas Ferruginosos da Floresta
Nacional de Carajás e seu Entorno. Brasília, ICMBIO.

Financiamento O financiamento foi fornecido pelo CNPQ (Auxílio nº
304710/2019-9) e CAPES (Auxílio nº 001).
Disponibilidade de dados Declaramos que incluímos dados
suplementares e de apoio no manuscrito.
Declarações
Interesses conflitantes Os autores declaram que não têm interesses
fnanceiros conflitantes conhecidos ou relacionamentos pessoais que
possam parecer influenciar o trabalho relatado neste artigo.
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