Traduzido - Modeling Impacts of Climate Change On The Potential Habitat of An Endangered Brazilian Endemic Coral - Discussion About Deep Sea Refugia

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ARTIGO DE PESQUISA
Modelando os impactos das mudanças climáticas no habitat

potencial de um coral endêmico brasileiro ameaçado: discussão
sobre refúgios em águas profundas
Umberto Diego Rodrigues de Oliveira1 *, Paula Braga Gomes1,2,3, Ralf Tarciso Silva
Cordeiro1 , Gislaine Vanessa de Lima2 , Carlos Daniel PerezID1,2,4*
a1111111111 1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, PE,
Brasil, 2 Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, Universidade Federal de Pernambuco, Recife,
a1111111111
PE, Brasil, 3 Departamento de Biologia, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, PE, Brasil,
a1111111111 4 Centro Acadêmico de Vitória, Universidade Federal de Pernambuco, Vitória de Santo Antão, PE, Brasil
a1111111111
a1111111111 * cdperez@ufpe.br (CDP); udr.deoliveira@gmail.com (UDRdO)
Abstrato
ACESSO LIVRE
As condições climáticas e ambientais são determinantes para a distribuição dos corais e sua
Citação: de Oliveira UDR, Gomes PB, Silva própria existência. Quando ocorrem mudanças nessas condições, seus efeitos na distribuição
Cordeiro RT, de Lima GV, Pérez CD (2019)
podem ser previstos por meio de modelos de distribuição de espécies, antecipando habitats
Modelando os impactos das mudanças climáticas
no habitat potencial de um coral endêmico brasileiro
adequados para a subsistência das espécies. Mussismilia harttii é um dos corais formadores de recife
ameaçado: Discussão sobre refúgios em águas profundas. endêmicos brasileiros mais ameaçados e em risco crescente de extinção. Aqui, modelos de
PLoS ONE 14(5): e0211171. https://doi.org/10.1371/ distribuição de espécies foram usados para determinar os habitats potenciais presentes e futuros
journal.pone.0211171 _
para M. harttii. As estimativas foram feitas por meio da abordagem de máxima entropia, prevendo
Editor: Shahid Farooq, Harran University, Sanliurfa, perdas e ganhos adequados de habitat até o final do século XXI. Para tanto, foram correlacionados
Turquia, TURQUIA
registros de espécies publicados nos últimos 20 anos e variáveis ambientais atuais e futuras. Os melhores mode
Recebido: 26 de dezembro de 2018
segundo o critério de informação de Akaike (AIC) e avaliado por meio do ROC parcial (AUCratio),
Aceito: 3 de maio de 2019 uma nova abordagem que utiliza dados de ocorrência independentes. Ambas as abordagens
Publicado: 21 de maio de 2019

mostraram que os modelos funcionaram satisfatoriamente na previsão de áreas potenciais de habitat
para as espécies. As projeções futuras foram feitas a partir dos cenários do Painel Internacional
Direitos autorais: © 2019 de Oliveira et al. Este é um artigo
de acesso aberto distribuído sob os termos da Creative sobre Mudanças Climáticas (IPCC) para 2100, com diferentes níveis de emissão de gases de efeito
Commons Attribution License, que permite o uso estufa. Rotas Representativas de Concentração (RCPs) foram usadas para modelar o Habitat
irrestrito, distribuição e reprodução em qualquer Potencial Futuro (FPH) de M. harttii em dois cenários diferentes: estabilização das emissões
meio, desde que o autor original e a fonte sejam creditados.
(RCP 4.5) e aumento das emissões (RCP 8.5). De acordo com os resultados, águas rasas ao sul da
área de estudo concentram a maior parte dos atuais habitats potenciais para a espécie. No entanto,
Declaração de disponibilidade de dados: Todos os dados
em cenários futuros, houve uma perda de áreas aptas em relação ao Habitat Potencial Atual (RCP
relevantes estão dentro do manuscrito e seus arquivos
de informações de suporte. 4,5 46% e RCP 8,5 59%), enquanto há um deslocamento para o sul das áreas aptas. Em todos os
cenários de FPH, a temperatura foi a variável com maior contribuição para os modelos (> 35%),
Financiamento: Este estudo foi parcialmente financiado
pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de

seguida da velocidade da corrente (> 33%) e da batimetria (>29%). Em contraste, há um aumento
Nível Superior, Brasil (CAPES), Código Financeiro 001. de profundidade (50–75 m) de áreas adequadas para cenários FPH, principalmente na porção sul
O financiamento foi fornecido ao CDP pelo Conselho
de sua distribuição, no Banco de Abrolhos (fora do Espírito Santo). Esses locais mais profundos
Nacional de Desenvolvimento Científico e
podem servir de refúgio para as espécies em cenários de aquecimento global. As comunidades
Tecnológico (CNPq), concessão no. 408934/2013-1 e a
Fundação Grupo Boticário de Proteção à de coral em tais profundidades seriam menos suscetíveis aos impactos das mudanças climáticas na temperatura
PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 1/24

Modelagem dos impactos das mudanças climáticas no habitat potencial de um coral brasileiro ameaçado
Natureza, outorga n. 1031_20151. Os financiadores não No entanto, o fundo do mar não está livre de impactos antrópicos e medidas para proteger ecossistemas
tiveram nenhum papel no desenho do estudo,
mais profundos devem ser priorizadas nas políticas ambientais de conservação marinha brasileira,
coleta e análise de dados, decisão de publicar ou
especialmente o Banco dos Abrolhos, devido à sua importância para M. harttii.
preparação do manuscrito.
Interesses concorrentes: Os autores declararam

que não existem interesses concorrentes.
Introdução
Os recifes de coral são um dos ecossistemas ecologicamente mais valiosos da Terra [1] fornecendo uma série de
serviços ecossistêmicos [2], como abrigo para peixes associados [3] e crustáceos [4, 5, 6, 7], servindo também
como substrato para algas coralinas [8, 9]. Condições de água estáveis são determinantes para a manutenção de
corais vivos em recifes [10]. No entanto, os efeitos das mudanças climáticas colocam pelo menos 50% das
espécies de águas rasas em risco crítico de extinção nos próximos 20 anos [11, 12].
No Atlântico Sudoeste, comunidades de recifes costeiros ocorrem ao longo de 3.000 km do Bra
litoral brasileiro [13], mostrando alto endemismo de espécies construtoras de recifes [14]. Quatro dessas
espécies endêmicas pertencem ao gênero Mussismilia, comumente conhecidas como corais-cérebro [15, 16, 17].
Embora as avaliações moleculares em Mussismilia ainda sejam raras [18], a distinção entre as espécies está
bem estabelecida, permitindo uma rápida identificação no campo [15]. O gênero possui pelo menos duas espécies
em risco de extinção: M. braziliensis e M. harttii [19]. A primeira é restrita aos recifes rasos do Estado da
Bahia e recifes de Abrolhos, enquanto a segunda é encontrada desde a costa do Ceará até o Espírito Santo (de
-3.822 a -18.0480 latitude).
Mussismilia harttii é o principal coral formador de recifes no nordeste do Brasil [14], geralmente encontrado
em profundidades de 2 a 6 m, com registros isolados até 80 m [20]. É uma espécie de desova hermafrodita, com
ciclo reprodutivo anual, liberando seus gametas entre as luas novas de setembro e novembro [21]. Atualmente, M.
harttii apresenta os menores percentuais de cobertura entre seus congêneres [22] e populações em grave declínio
[19]. Embora seu status de conservação no banco de dados da IUCN (International Union for Conservation of
Nature) ainda seja considerado como “Data Deficient” (DD). porém o “Livro Vermelho da Fauna Brasileira
Ameaçada” (2014, 2018), já classifica a espécie como EN (Em Perigo) [19].
A distribuição de organismos marinhos, incluindo corais, é determinada por interações de

fatores físicos, químicos e biológicos [23]. Com base nisso, as abordagens dos Modelos de Distribuição de
Espécies (SDMs) podem fornecer informações sobre a distribuição potencial de espécies dentro de áreas de
estudo específicas [24]. SDMs associam dados ambientais ou espaciais a um conjunto de informações distributivas,
como registros de distribuição [25], adotando a tese geral de que o melhor indicador das exigências climáticas de
uma espécie é sua distribuição atual [26]. Com base nisso, os modelos indicam as condições ambientais em que
uma determinada espécie pode ocorrer [27], indicando também as áreas mais adequadas para sua ocorrência [28,
29]. Os estudos modernos de SDMs começaram com o BIOCLIM (o primeiro pacote SDM), que se tornou disponível
em janeiro de 1984 [30] e são amplamente aplicados para: prevenir bioinvasões marinhas [31], planejamento de
gerenciamento de conservação [32] e especialmente para estudos sobre mudanças climáticas [ 33, 34], prevendo
possíveis mudanças nas distribuições geográficas de espécies-chave [35].
Os SDMs também podem ser usados para calcular a adequação relativa de um determinado habitat ocupado por
uma espécie e estimar mudanças em tal adequação ao longo do tempo [36]. No presente estudo, aplicamos
SDMs para gerar mapas de Habitat Potencial Atual (CPH) e Habitat Potencial Futuro (FPH) para M. harttii até o final
do século XXI. Esses mapas indicam áreas potencialmente adequadas e estimam ganhos e perdas de habitat nos
diferentes cenários climáticos projetados. As projeções servirão como ferramentas para planos de manejo e
conservação dos recifes do sudoeste do Atlântico.

Materiais e métodos
Área de
estudo A escolha da área de estudo foi baseada em uma estrutura heurística denominada BAM [37]. B
representa a dinâmica populacional (competição, predação, disputa por alimento ou área) na área onde
os parâmetros bióticos são adequados para a espécie. A estimativa desses parâmetros exigiria um
conjunto denso de observações sobre grandes extensões espaciais [38]. Então decidimos negligenciar
os efeitos dessas interações bióticas no processo de modelagem. A representa principalmente as
condições abióticas que não dependem da presença ou abundância da espécie [39]. Esta região
geográfica é o nicho fundamental da espécie, que potencialmente pode ser invadida quando ambas
as condições são adequadas (A \ B) mas a espécie ainda não conseguiu chegar é representada por
G' [38]. Ele define o potencial de dispersão de uma espécie se as barreiras forem removidas [40]. As
partes do mundo que foram acessíveis às espécies por meio de dispersão em períodos relevantes são
simbolizadas por M [40]. O subconjunto do nicho fundamental que está realmente representado nas
paisagens relevantes (A \ M) é a área ocupada e pode ser definido como o nicho fundamental existente
[41]. Por fim, esse esquema heurístico afirma então que populações estáveis de uma espécie serão
encontradas apenas na região de interseção de B, A e M, (B \ A \ M) [37].
Barve et al. [40] enfatizou a importância de M como a região apropriada através da qual
modelos devem ser calibrados. Se o nicho fundamental se estender além dos limites do ambiente
representado em M, pode haver truncamento, que subcaracteriza os nichos e leva a diferentes
conjuntos de problemas para a transferência do modelo [42]. Aumentar a extensão muitas vezes
também inclui ausências que estão mais distantes ambientalmente das presenças, mas devido às
limitações de M, faz com que o modelo pareça melhor do que realmente é [40]. O uso de uma região
de estudo maior (G') levaria o modelo a superajustar as condições ambientais presentes na região onde
se sabe que a espécie ocorre, em situações referidas como distribuições de não equilíbrio [43].
Segundo Owens et al.[42], modelos aplicados a espécies de ocorrência central em ambientes M não
devem apresentar problemas de extrapolação, mesmo na presença de novas condições dentro de uma
região de transferência (G'). Isso pode produzir previsões mais realistas da distribuição potencial
de uma espécie [42].
Dividimos a área de estudo em duas regiões: A primeira (M) é a área que contém todos os
registros de ocorrência da espécie e também inclui as áreas prioritárias para sua conservação, de
acordo com o Ministério do Meio Ambiente (Portaria Nÿ 19, de 9 de março de 2016— ICMBio). M se
estende entre os estados do Ceará e Espírito Santo no Brasil [37, 40]. A segunda região (G') compreende
toda a zona costeira do Oceano Atlântico Sudoeste, desde a zona entremarés até 100 m de
profundidade [44]. O modelo foi calibrado em M e o habitat potencial para o final do século XXI foi
projetado em G' (Fig. 1).
registros de ocorrência
Foi realizada extensa pesquisa na literatura especializada (usando os termos "Mussismilia", "harttii",
"Brazil" e "Brasil"), com publicações contendo informações geográficas precisas (latitude, longitude e/
ou mapas georreferenciados). Registros de ocorrências com erros ou não georreferenciados não
foram utilizados nas análises, resultando em um conjunto de 147 registros que foram utilizados para
discutir as áreas adequadas fornecidas pelos modelos. A busca concentrou-se nos registros de M.
harttii das últimas duas décadas, para reduzir a perda de qualidade dos dados devido à ação do
tempo e do dinamismo nos sistemas naturais [45]. Às vezes, esses dados podem ser influenciados
por fenômenos drásticos, como a extinção local de espécies [46] ou mudanças em seus padrões de
distribuição e abundância [47]. O viés de amostragem em dados de ocorrência também é comum em locais mais ace


Fig 1. Mapa da área de estudo e registros de ocorrência. Área de estudo, incluindo a região G' (costa sudeste da América do Sul até 100
m), região M (área de calibração), área de conservação prioritária para Mussismilia harttii e registros de modelagem (um ponto em cada
pixel de 1 km2 ).
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171.g001
áreas (mais estudadas) por causa dos interesses regionais [48]. Isso pode reduzir a capacidade do modelo
de prever a independência dos dados espaciais [49]. Usamos o SDMtoolbox [50] para filtrar dados de
ocorrência por heterogeneidade ambiental. Este método de filtragem gradual é útil em estudos com
números reduzidos de ocorrências e também evita dados com habitats com habitats diferentes
a ocorrência conhecida de uma espécie. [50]. Calibramos o filtro com raio de 5 km2 para a varredura de
heterogeneidade ambiental, três números de heterogeneidade de classes, distância máxima 25 km e
mínima 5 km. Ao final do processo, obtivemos 102 (Apêndice S1) registros de ocorrência para calibração
do modelo (CPH) e projeção (FPH). Esses registros de ocorrência filtrados foram chamados de registros
de modelagem (Fig. 1).
Dados de espécies coletadas in situ, de recifes localizados nos Estados da Paraíba, Pernambuco,
Ala goas, Bahia, bem como dados de presença de espécies independentes, não foram utilizados durante
o processo de modelagem do modelo de calibração (CPH), mas a posteriori para avaliar o modelo. Esses
registros de ocorrência foram filtrados usando o mesmo procedimento da etapa anterior. Finalmente,
obtivemos 33 registros filtrados e independentes dos registros de modelagem (S1 Apêndice). A validação
com dados independentes do modelo garante maior robustez em sua avaliação [51]. Esses registros
de ocorrência são chamados de registros de avaliação.
Seleção de camadas ambientais As variáveis
de caracterização ambiental fornecidas pelo Bio-oracle (disponível em http://www.bio-oracle.org ) foram

usados. Este banco de dados global fornece informações oceânicas atuais in situ e baseadas em satélite
da superfície e fundo do mar em uma resolução de 30 segundos de arco (~ 1 km2 ) [23]. O Bio oracle
também fornece variáveis futuras com base nas projeções feitas pelo Painel Internacional sobre Mudanças
Climáticas (IPCC) para 2100 [52], em cenários com diferentes níveis de concentração de gases de efeito
estufa [53]. Neste estudo, usamos as variáveis do Bio-oráculo bentônico que foram produzidas com um
processo de interpolação, considerando a posição geográfica e a profundidade das células, inferidas a
partir de uma camada batimétrica.
As projeções do IPCC para 2100, desenvolvidas por diferentes grupos de pesquisa [54, 55], fornecem
faixas prováveis de temperaturas globais em cenários futuros de acordo com população, crescimento
econômico e uso de carbono. Essas projeções, denominadas Vias de Concentração Representativas
(RCPs) [44], foram usadas para modelar o FPH para M. harttii em dois cenários diferentes: estabilização
das emissões (RCP 4.5) e aumento das emissões (RCP 8.5) [56, 57].
Para garantir transferências de modelos para o futuro, focamos na calibração e extrapolação de modelos
em variáveis climáticas [58]. Esses modelos climáticos são definidos como parte do nicho ecológico
fundamental ou "nicho climático", prevendo a extensão potencial de organismos em clima alterado, mas
não considerando a dispersão de espécies [59] . É possível acoplar modelos de envelope bioclimático a
simulações de dispersão [60]. Neste estudo, incorporamos a variável de velocidade atual fornecida
pela Bio-oracle para 2100 e a batimetria oceânica fornecida pela Natural Earth (disponível em http://
www.naturalearthdata.com), que é um fator limitante para a dispersão e resiliência da espécie [20].
O número de variáveis utilizadas pode depender do número de registros de ocorrência [61], e quando
há poucos registros, como espécies endêmicas ou ameaçadas, um pequeno número de variáveis pode ser
suficiente [62].
Submetemos essas variáveis a dois PCAs (material suplementar) para identificar: (1) qual variável
variáveis têm maior importância para o modelo (r > 6), excluindo aquelas com pouca relevância

Tabela 1. Detalhes sobre as cinco variáveis utilizadas no processo de modelagem.
Definir Variáveis Definir Variáveis

1 temp_max veloc_lt_min intervalo_salin 8 temp_range temp_max batimetria
2 temp_range veloc_lt_min intervalo_salin 9 temp_range temp_max veloc_lt_min
3 temp_range veloc_mean intervalo_salin 10 temp_range temp_max veloc_mean
4 temp_max veloc_mean intervalo_salin 11 temp_max veloc_mean batimetria
5 temp_max batimetria intervalo_salin 12 temp_max veloc_lt_min batimetria
6 temp_range batimetria intervalo_salin 13 temp_range veloc_lt_min batimetria
7 temp_range temp_max intervalo_salin 14 temp_range veloc_mean batimetria
Tabela 1. Variáveis ambientais agrupadas em 14 conjuntos usados para construir os modelos para o Habitat Potencial Atual de Mussismilia harttii. Abreviações: temp_max
(temperatura máxima), temp_range (faixa de temperatura), veloc_lt_min (velocidade média mínima de longo prazo), veloc_mean (velocidade média da corrente) e salin_range (faixa de
salinidade).
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171.t001
(r < 6), e deixando um conjunto de sete variáveis climáticas (Apêndice S2); (2) quantas variáveis,
das sete restantes, explicam 100% do espaço ambiental de M. O segundo PCA mostrou que é
possível explicar mais de 99% do espaço ambiental de M usando apenas três variáveis (Apêndice
S2) .
Usamos Mobility-Oriented Parity (MOP), disponível no pacote “ntbox” [63], para identificar áreas de
extrapolação estrita e também para calcular a similaridade ambiental entre as regiões de calibração e
projeção (M e G') [42] . Apenas cinco das sete variáveis climáticas disponíveis no Bio-oráculo
apresentaram semelhanças ambientais entre M e a mesma região de M em G'.
Por fim, adicionamos a batimetria às cinco variáveis ambientais restantes e agrupamos essas seis
variáveis em 14 conjuntos, cada um com três variáveis (Tabela 1) que não tiveram correlação [64]
maior que 7,9 entre si (Apêndice S2), todas ecologicamente ou fisiologicamente relevante [48].
Abordagem do processo de
modelagem A abordagem de máxima entropia MaxEnt v. 3.3.3 [65, 66, 67] foi usada para modelar a
distribuição potencial de M. harttii. MaxEnt é um dos algoritmos mais utilizados para SDMs [68], pois
apresenta desempenho preditivo consistente em comparação com outros algoritmos [69],
especialmente quando o número de pontos de ocorrência é baixo [51, 70]. O Maxent também resolve
problemas de truncamento por meio de uma suposição mais conservadora chamada de 'fixação'.
Quando um pixel tem um valor para uma determinada variável fora do intervalo coberto pelo modelo
(modelo de calibração), é dado a esse pixel o valor mais próximo do pixel presente para aquela variável no modelo
Tradicionalmente, a tarefa de escolher os melhores valores dos parâmetros tem sido considerada
um desafio para esses modelos [71]. Utilizamos o pacote "ENMeval" [72] para escolher os melhores
valores dos parâmetros. Para cada conjunto de variáveis, foram construídos 48 modelos [73] através
do pacote dismo [74], usando as três variáveis de cada conjunto, modelando registros (usando
checkerboard2 para particionar dados de ocorrência), número máximo de fundo (10000) e usando as
seguintes configurações de parâmetro: valores de regularização multijogador (0,5–4,0 com intervalos
de 0,5), seis configurações de classe de recurso: L, LQ, H, LQH, LQHP e LQHPT (onde L = linear,
Q = quadrático, H = dobradiça, P = produto e T = limite). A função Jackknife de MaxEnt [75] foi utilizada
para identificar o percentual de contribuição de cada variável. O melhor modelo para cada conjunto
de variáveis (Tabela 1) foi escolhido com base nos valores mais baixos do Akaike Information
Criterion (AICc) [76]. O critério de informação de Akaike é uma métrica importante na modelagem de
nicho ecológico [77], mas é necessário usar outros critérios estatísticos para avaliar o desempenho do
modelo por meio de dados independentes [78].

Avaliação dos modelos
A área sob a curva de operação do receptor (AUC-ROC) é a métrica mais comum para avaliar a
precisão dos modelos [79]. Valores de AUC ÿ 0,5 indicam que o modelo falhou em desempenhar
melhor do que as expectativas aleatórias, enquanto valores próximos a 1 indicam um bom desempenho
do modelo [80]. Na prática, o AUC-ROC é calculado com base em uma série de trapézios [81], com a
curva essencialmente "conectando os pontos" representando os diferentes limiares da previsão [82].
Essa abordagem é usada quando os dados de entrada são particionados, neste caso em dados de
treinamento e teste [83]. Quando os dados bióticos são divididos em presença e ausência (fundo), a
AUC mede a capacidade discriminatória do modelo para prever corretamente a origem desses dados
se selecionados aleatoriamente [51].
Embora o uso de AUC-ROC para avaliação do modelo não seja questionado aqui [84], acrescentamos
cionalmente o ROC parcial (AUCratio) para escolher o melhor modelo. AUCratio é uma métrica de
limite de corte independente, onde os valores significativos estão acima de 1 [85]. A AUCratio é uma
razão entre a AUC do modelo predito e a expectativa nula [82] de que um modelo gerado com dados
aleatórios não tem uma predição melhor do que os modelos gerados com os dados de entrada [86].
Calculamos a razão da AUCrandon (ao nível de 0,5) e da AUCatual (calibrando 5% de omissão e 1000
interações bootstrap) usando o modelo de distribuição prevista [68] e registros de avaliação, por meio
do pacote "ntbox" v.0.2.5.3 [ 63] para Rstudio [87], para garantir maior robustez na análise do
modelo [88].
O melhor modelo foi projetado para os dois cenários futuros (RCP 4.5 e RCP 8.5), dentro
a região G' , através da função "predict" disponível no pacote dismo [74].
Área de adequação
Com base nos valores limiares (Apêndice S3), os mapas contínuos de CPH e FPH foram transformados
em mapas binários de adequação ou probabilidade [89], nos quais os pixels são classificados como
"adaptáveis/presença" e "não adaptativos/ausência " [51]. Através dos mapas com os pixels de presença,
calculamos a área total, as áreas perdidas, ganhas e mantidas. Além disso, também calculamos essas
áreas nas profundidades de 0 a -20, -20 a -50, -50 a -75 e -75 a -100 metros.
Todas as análises de área (CPH e FPH) foram desenvolvidas na região M.
Resultados
As variáveis utilizadas para modelar o CPH (conjunto 12) foram: em ordem decrescente de
contribuição: velocidade média mínima da corrente de longo prazo (42,7%); batimetria (31,9%) e
temperatura máxima (25,4%) (Apêndice S3).
A sensibilidade máxima de treinamento mais o limite cloglog de especificidade usado para gerar os
mapas binários maximizou a sensibilidade e a especificidade do modelo [90]. Este limite é mais adequado
para estudos sobre espécies raras ou ameaçadas [86], pois reduz a taxa de sobreprevisão e seleciona
apenas áreas com alta adequação ambiental [51]. Os limites de CPH (0,314) e FPH (RCP 4,5–00,314 e
RCP 8,5–0,241) mostram que uma previsão aleatória em uma fração da mesma área não tem uma
previsão melhor do que os pontos usados na etapa de teste [86] .
O CPH de M. harttii foi construído usando os parâmetros LQHPT e multijogador de regularização 0,5
(Apêndice S4). Representa uma área adequada correspondente a 0,276% da área M (Fig. 2; Tabela 2).
Os sítios ao norte do rio São Francisco apresentam menor aptidão (21,1%)
(Fig. 2A e 2B; Tabela 2), enquanto as maiores áreas aptas concentram-se ao sul do rio São Francisco
(77,9%) (Fig. 2C e 2D; Tabela 2). O AICc (Apêndice S4) e AUCratio (Apêndice S5) do modelo foram 0 e
1,516141349, respectivamente.
Os dois cenários futuros de distribuição para M. harttii (RCP 4.5 e RCP 8.5) foram caracterizados
pela perda de áreas aptas em relação ao CPH na região M (RCP 4.5 46% e RCP 8.5

Fig 2. Mapa do habitat potencial atual (CPH) de Mussismilia harttii. As figuras destacadas (A, B, C e D) mostram as diferentes áreas da região M : A) Ceará e norte do Rio Grande
do Norte; B) Sul do Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e norte de Alagoas; C) Sul de Alagoas e norte da Bahia; D) sul da Bahia e Espírito Santo.
59%) (Tabela 2). Embora tenha havido perdas nas áreas ao norte e ao sul do rio São Francisco, a
redução da área total apta foi maior no limite norte da distribuição, e o ganho de novas áreas na porção
sul (Figs 3 e 4). Em todos os cenários FPH, a temperatura máxima foi a variável com maior
contribuição para os modelos (> 35%), seguida da velocidade da corrente (> 33%) e da batimetria
(>29%).
Em um cenário em que as emissões de gases de efeito estufa se estabilizam (RCP 4.5), o FPH de M.
harttii representa uma área adequada correspondente a 39,3% do CPH (Fig. 3; Tabela 2) (). O
Tabela 2. Áreas de habitats adequados.
área total norte sul Nova área área mantida área perdida
CPH 52610 11431.2 41010.5 norte sul norte sul norte sul
RCP 4.5 20712.3 222,8 20489.4 183,4 18323.2 39.4 2167.3 11391.7 38842.6
RCP 8.5 28378.2 807.8 27570.3 663,7 25664.6 144 1903.8 11287.1 39105,7
Tabela 2. Valores aproximados das atuais áreas potenciais de habitat (CPH) e futuras áreas potenciais de habitat (FPH) para Mussismilia harttii em dois cenários diferentes de projeções
climáticas para o ano de 2100 (RCP 4.5 e 8.5); incluindo as áreas novas, perdidas e mantidas em cada região: norte e sul do rio São Francisco.

Fig 3. Mapa do habitat potencial futuro (FPH) de Mussismilia harttii em um cenário de estabilização das emissões de gases de efeito estufa (RCP 4.5) no ano de 2100.
FPH inclui regiões com adequação mantida, nova e perdida em comparação com o presente (CPH). As figuras destacadas (A, B, C e D) mostram as diferentes áreas
da região M : A) Ceará e norte do Rio Grande do Norte; B) Sul do Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e norte de Alagoas; C) Sul de Alagoas e norte da Bahia;
D) sul da Bahia e Espírito Santo.
os sítios ao norte do rio São Francisco têm uma área adequada menor (1,1%) (Fig 3A e 3B; Tabela 2),
enquanto as maiores áreas de adequação estão concentradas ao sul do rio São Francisco (98,9%) (Fig
3C e 3D; Tabela 2). O AICc (Apêndice S4) e AUCratio (Apêndice S5) do modelo foram 0 e
Em um cenário com aumento das emissões de gases de efeito estufa (RCP 8.5), o FPH de M. harttii
representa uma área adequada correspondente a 53,9% do CPH (Fig. 4; Tabela 2) aumentando 88%
do CPH). Os sítios ao norte do rio São Francisco novamente apresentam uma área menor (2,9%) (Fig.
4A e 4B; Tabela 2), enquanto as maiores áreas aptas concentram-se ao sul do rio São Francisco
(97,1%) (Fig. 4C e 4D; Tabela 2). O AICc (Apêndice S5) e AUCratio (Apêndice S4) do modelo foram 0 e
As áreas atuais e futuras adequadas para M. harttii estão em sua maioria dentro da Área de
Preservação desta espécie, com exceção da Baía de Todos os Santos, Estado da Bahia (Figs. 2, 3 e 4C).
Os dois cenários de distribuição futura (ano 2100) da espécie mostraram expansão batimétrica para
áreas mais profundas, principalmente na porção sul de sua distribuição, com restrição latitudinal pela
perda de áreas adequadas em seus limites mais ao norte (Figs. 3 e 4 ; Tabela 2).

Fig 4. Mapa do habitat potencial futuro (FPH) de Mussismilia harttii em um cenário de aumento das emissões de gases de efeito estufa (RCP 8.5) no ano de 2100. O FPH inclui
regiões com adequação mantida, nova e perdida em comparação com o presente (CPH) . As figuras destacadas (A, B, C e D) mostram as diferentes áreas da região M : A) Ceará e
norte do Rio Grande do Norte; B) Sul do Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e norte de Alagoas; C) Sul de Alagoas e norte da Bahia; D) sul da Bahia e Espírito Santo.
Tabela 3. Áreas (km2 ) de habitats adequados por faixas de profundidade.
Profundidade 0–20 20–50 50–75 75–100
CPH norte (km2 ) sul 5827.6 3719,6 77.3 38.3
(km2 ) 19653.1 16529,7 715,8 123,8
Novas áreas (km2 ) Áreas mantidas (km2 ) Áreas perdidas (km2 )
Profundidade (m) 0–20 20–50 50–75 75–100 0–20 20–50 50–75 75–100 0–20 20–50 50–75 75–100
RCP 4,5 Norte (km2 ) 72.3 47.1 18.8 5.4 0 0 1.1 1.1 5715,7 3648,4 73,7 36,9
Sul (km2 ) 1218.3 12563,7 4071.6 142,6 462,7 1411.2 126,7 18.7 19212.8 15125,6 589,5 105
RCP 8,5 Norte (km2 ) 39,5 82,5 38,9 19.9 0 5.1 13.7 8.4 5715,7 3643,3 61.2 29.6
Sul (km2 ) 2103.2 12346.6 9861.9 494,9 283.1 1310.2 158,6 16.8 19392.5 15226.4 557,5 106,9
Tabela 3. Valores aproximados das atuais áreas potenciais de habitat (CPH) e futuras áreas potenciais de habitat (FPH) para Mussismilia harttii em dois diferentes cenários climáticos projetados para
o ano 2100 (RCP 4.5 e RCP 8.5). Norte e sul do rio São Francisco dispostos em quatro faixas de profundidade.

Fig 5. Mapa do habitat potencial futuro (FPH) de Mussismilia harttii em dois cenários de emissões de gases de efeito estufa (RCP 4.5 e RCP 8.5) no ano de 2100.
O mapa inclui a área de estudo (G'), área (M), o FPH nos dois cenários futuros em toda a área de estudo (G') e a área perdida em relação ao CPH.
No cenário atual (CPH), ~ 54% das áreas adequadas são menores que 20 m de profundidade,
~ 43% entre 20–50 m, ~ 2% entre 50–75 m e ~ 1% entre 75–100 m ( Tabela 3). Nos dois cenários
futuros (RCPs), > 40% das novas áreas aptas para a espécie estavam concentradas entre 20 me 50
m e > 19% entre 50 me 75 m, principalmente ao sul do rio São Francisco (Tabela 3).
Em resumo, os cenários futuros mostram uma perda de áreas adequadas para a persistência
da espécie em relação ao CPH na região M (RCP 4,5 46% e RCP 8,5 59%). Há também um
deslocamento proeminente de áreas adequadas para o sul da região M (Figs. 3 e 4). Em contraste,
há um aumento maciço de áreas adequadas para águas mais profundas (50–75 m) (1023% no RCP
4.5 e 1229% no RCP 8.5), principalmente na porção sul de sua distribuição, no Banco dos Abrolhos
(fora do Espírito Santo) (Tabela 3).
Os dois cenários futuros mostraram áreas com habitat potencial fora da região M. O
FPH no cenário RCP 4.5 tem 44883,4 km2 , Considerando FPH no cenário de aumento de
temperatura (RCP 8.5) tem 77.694,3 km2 fora da área M (Fig . 5). Essas áreas potenciais fora da
região M estão localizadas no norte do rio Amazonas (norte do Brasil e Guianas) (até 14ÿN de
latitude) e na costa sul do Brasil (até 32ÿS de latitude).

Discussão
Visualização e interpretação de modelos de nicho ecológico Prever e mapear
potenciais habitats adequados para espécies ameaçadas e em perigo de extinção é crítico para monitorar e
restaurar suas populações naturais [91]. Nesse sentido, uma abordagem de modelagem é uma
ferramenta eficaz para prever a direção das contrações e expansões da distribuição de espécies [92], produzindo
mapas de probabilidade para a presença ou adequação relativa de uma espécie [93].
Além dos elevados índices de validação do CPH, dados da literatura (não georreferenciados e, portanto,
não utilizados no modelo) também registram M. harttii em áreas indicadas pelo modelo como adequadas para a
espécie, como a porção sul do banco dos Abrolhos (Espí´ Estado do rito Santo) [94]. Um modelo que
falha em omitir pontos de presença conhecidos é menos preciso do que aqueles que prevêem áreas
habitadas desconhecidas [95]. Essas áreas desconhecidas fornecem uma representação precisa da extensão
espacial das condições habitáveis para a espécie [82].
Embora o FPH da espécie (Fig. 5) se estenda além da área de calibração do modelo (M), já se esperava
uma área de habitat potencial da espécie maior do que a distribuição real [65]. Consequentemente, as projeções
além do intervalo de tempo de um conjunto de dados de treinamento (distribuição em datas futuras) requerem
interpretações cautelosas para evitar possíveis interpretações errôneas [96]. Tal cautela ocorre porque os
valores de AUC tendem a aumentar quando a área de fundo selecionada é maior do que o habitat atual
observado de uma espécie [97]. Embora os valores de AUC (próximos de 1) mostrassem que os modelos
tiveram um desempenho muito bom com os resultados [90, 91] (melhor do que qualquer modelo gerado com
um conjunto de preditores aleatórios [83]), foi necessário usar uma abordagem diferente para avaliar os modelos.
Na métrica AUC, o peso dos erros de comissão é muito menor do que o dos erros de omissão, o que a torna
uma medida de desempenho inadequada [98].
A AUCratio também mostrou um bom desempenho do modelo, com valores acima de 1 [82] e próximos de
2. Esses resultados permitiram avaliar a significância estatística da própria AUC [98].
Desta forma, é mais adequado avaliar os desempenhos do modelo [84]. Os limites usados para gerar os
mapas binários são mais adequados para aplicações em modelos de nicho ecológico [87] [39] por prever
melhor os dados de ocorrência independentes [46] [99] [100].
Variáveis ambientais e habitat de M. harttii

Embora os efeitos de cada variável ambiental na dinâmica populacional sejam desconhecidos [101], as
variáveis escolhidas para modelar a adequação do habitat para M. harttii estão de acordo com as condições
padrão em estudos anteriores sobre antozoários [102].
Habitats potenciais atuais para M. harttii foram influenciados principalmente pela velocidade da
corrente, batimetria e temperatura, respectivamente. A absorção de nutrientes nos recifes de coral é diretamente
afetada pelas velocidades das correntes [103], que moldam sua distribuição em águas rasas e profundas [104].
A área M está sob a influência da Corrente do Brasil e da Corrente do Norte do Brasil [105]. Estudos sobre
conectividade genética com o gênero Mussismilia (M. hispida) mostraram que essas correntes podem constituir
uma barreira à dispersão de corais [106]. Em recifes rasos, as correntes causam ressuspensão constante de
sedimentos, o que influencia a cobertura e composição de organismos bentônicos [107], alterando a
visibilidade da água [108], influenciando a comunidade microbiana de corais [109] e o comportamento das
larvas de coral durante a fase de aninhamento [110]. Considerando que a maioria dos registros de M. harttii
são provenientes de recifes rasos, espera-se que a espécie seja bastante influenciada pela ressuspensão
de sedimentos. Apesar dos corais brasileiros como um todo serem resistentes ao aporte de sedimentos
terrígenos e a águas relativamente turvas 101], M. harttii tem preferência por águas claras, onde é mais
abundante [111] .
Temperatura, salinidade e luz têm efeitos importantes sobre onde os corais construtores de recifes
crescem [112]. Apesar da temperatura ter apresentado a menor contribuição para o CPH, é sem dúvida

determinante para a persistência futura de espécies de corais, já que 50% desses corais estão ameaçados
pelas mudanças climáticas [11, 12]. Nossos resultados também mostram a importância da temperatura no
FPH para M. harttii. Esta espécie sofre estresse térmico em temperaturas superiores a 31,0ÿC, levando a
danos a longo prazo ou morte [113]. De fato, um estudo recente relatou eventos maciços de
branqueamento de corais em temperaturas acima de 27ÿ nos recifes de Abrolhos [114], que concentram a
maioria dos registros de M. harttii no presente estudo (Fig. 1). O aumento da temperatura relacionado
com as alterações climáticas afetará os regimes de vento, a circulação oceânica e, consequentemente, a
precipitação e o escoamento continental, afetando diretamente a salinidade nas águas costeiras [115, 116].
Isso pode explicar a redução espacial em águas rasas projetada no FPH, e o aumento em zonas mais
profundas. No entanto, essa mudança de habitat pode estar relacionada a vários fatores.
Outro fator importante é a competição com algas (macroalgas e algas filamentosas). Esses
organismos dominam as comunidades bentônicas brasileiras em recifes de até 15 m de profundidade [117].
As algas são favorecidas por impactos antrópicos, como a redução de peixes herbívoros/pastores pela
sobrepesca e aumento das descargas de nutrientes terrestres [118, 119]. Assim, em cenários futuros, as
algas provavelmente continuarão a ser favorecidas, e sua competição com os corais tende a reduzir a idade
de cobertura destes últimos em águas rasas. Por outro lado, além de menor disponibilidade de luz, áreas
mais profundas seriam menos suscetíveis à influência do escoamento, mudanças de temperatura e
salinidade. Apesar da falta de linhas de base anteriores para comunidades bentônicas brasileiras, é possível
afirmar que o cenário atual é resultado de uma soma de impactos antrópicos, já que estudos da década de
1960 descrevem zonamento e cobertura distintos nessas comunidades [120] .
Distribuição atual de M. harttii

A maior parte da atual área de distribuição adequada para M. harttii (CPH) está ao sul do rio São Francisco,
onde se concentra a maioria dos registros publicados. Apesar de registros no litoral do estado do Espírito
Santo (~ 19ºS) não terem sido usados em nossas análises, essa área é conhecida como o limite de distribuição
mais ao sul para a espécie [111], com a maior porcentagem de CPH. Essa região coincide com um centro
de diversidade dentro da Província brasileira (20ÿS a 23ÿS), conforme indicado para organismos bentônicos,
como algas, invertebrados e peixes [117, 121, 122 , 123 ] . Esse centro é favorecido pela confluência de
correntes na costa brasileira, criando uma zona de transição entre a diversidade tropical e subtropical [117].
Apesar de um número limitado de registros de M. harttii e uma porcentagem menor de CPH ao norte do rio
São Francisco, a espécie é a principal formadora de recifes ao norte do rio São Francisco [14] .
A maioria dos registros de M. harttii são de recifes rasos, entre 2 e 6 metros [120] e conseqüentemente
próximos à costa. No entanto, registros dispersos mostram esta espécie ocupando recifes mais profundos (até
25 m) [94] e até mesmo em profundidades mesofóticas [20]. Da mesma forma, a maior parte da CPH está
concentrada em águas rasas (0–20 m), mas com habitats adequados mais profundos comumente
ocorrendo, especialmente na porção sul da distribuição das espécies. A maioria dos registros atuais da espécie
está no Banco dos Abrolhos, na costa leste do Brasil (16ÿ400 – 19ÿ400 S e 37ÿ200 – 39ÿ100 W), que abriga
um dos mais ricos e extensos recifes de corais sistema no Atlântico Sul [94, 124]. A área é composta por um
mosaico de áreas protegidas, bem como por vários ambientes distintos, como recifes biogênicos, recifes
eufóticos e mesofóticos e leitos rodolíticos [94]. Os registros estão concentrados principalmente nas áreas
rasas do banco, mas alguns vieram de recifes mais profundos ao sul, entre 12 e 25 m (estado do Espírito
Santo), uma área menos estudada [94] .
A resposta de Mussismilia harttii às mudanças climáticas no final do século XXI Modelos futuros
de
distribuição (RCP 4.5 e RCP 8.5) de M. harttii mostraram expansão de áreas adequadas, em direção a locais
mais profundos onde há poucos registros dessa espécie. Concomitantemente, há

houve uma redução de áreas adequadas de águas rasas, especialmente no limite de distribuição nordeste,
que sofreu as maiores perdas (Figs. 3 e 4). É um fato mais preocupante se considerarmos que a espécie
é o principal coral formador de recifes do nordeste brasileiro [14].
Um estudo recente sobre M. harttii [125] estima um declínio de suas populações em sua distribuição
geográfica atual em águas rasas. Nossos resultados também indicam o mesmo em um cenário futuro (RCP
8.5) com uma perda de 98,5% da área atual adequada (~ 25.480,7 km2 em águas rasas (0–20 m), concentrada
principalmente na distribuição nordeste da espécie ( Tabela 3. Por outro lado, os resultados mostram um
aumento de 1270% em áreas mais profundas (50 m—75 m) no cenário futuro (RCP 4.5) (Tabela 3).
Assim, em um cenário futuro, a espécie perderia habitats adequados em setores costeiros rasos, seguindo-
se o ganho de habitats mais profundos, que poderiam servir de refúgio frente às mudanças climáticas,
caso outras condições ambientais como luminosidade, salinidade e outras fossem alteradas. favorável [112].
Áreas com habitat potencial para M. harttii fora da região M nos dois cenários futuros, como a costa norte
da América do Sul e a costa sul do Brasil, podem ser inacessíveis devido a barreiras geográficas para dispersão
de corais. Estes incluem as massas de água mais frias na região de Cabo Frio (Rio de Janeiro), ao sul [16],
e as plumas do São Francisco [126] e dos rios Amazonas [127], ao norte. Em compensação, habitats
potenciais mais profundos para M. harttii na região M estão concentrados principalmente no Banco dos
Abrolhos, que podem servir como áreas de refúgio em futuros cenários de mudanças climáticas.
Estratégia de refúgio em mar
profundo A “hipótese de refúgio em recife profundo” (DRRH) considera que os impactos antrópicos costeiros
e os efeitos do estresse térmico são progressivamente reduzidos com a profundidade [128, 129]. Portanto, os
ecossistemas de corais mesofóticos, entre 30 e 150 m, têm sido tratados como importantes refúgios para a
diversidade de recifes rasos [130, 131], sustentando temporariamente as populações de corais de recifes rasos
sob condições de estresse [132]. Tais áreas serviriam de abrigo no qual essas populações poderiam persistir
por muito tempo [129], e a partir daí se expandiriam [133], recuperando áreas anteriormente danificadas
[117, 134].
A redução de áreas rasas adequadas e o aumento de habitats mais profundos sugerem o potencial
de M. harttii por utilizar recifes mesofóticos como refúgio, garantindo sua subsistência. No entanto, o
DRRH é mais adequado para espécies com grandes faixas de distribuição de profundidade [117] e pressupõe
a troca de larvas entre populações profundas e rasas [135], que demonstraram ser locais e espécie-específicas
[136]. Apesar de M. harttii ser particularmente representativo em águas rasas (2–6 m), registros dispersos
mostram esta espécie ocupando recifes mais profundos (até 80 m) [20, 94, 137] (Apêndice S6), o que reforça
o potencial da espécie para ocupar áreas mesofóticas profundas.
Mesmo mostrando amplas faixas de profundidade, a conectividade entre as populações de corais nem
sempre é contínua ao longo dos gradientes batimétricos [134]. Consequentemente, ainda não se sabe se as
populações mais profundas de M. harttii serviriam como estoques genéticos para águas rasas, já que a maioria
de seus registros profundos são esparsos e raros [135]. De qualquer forma, a expansão de áreas aptas mais
profundas pode resultar na expansão de populações mais profundas de M. harttii, independentemente da
manutenção das populações costeiras. Em caso de conectividade, tal refúgio contribuiria para a
recolonização da zona costeira afetada.
Estudos usando modelos climáticos globais sugerem principalmente que poucas espécies de corais
rasos persistirão sob um aumento de temperatura da superfície do mar de 2ÿC nos próximos cem anos [138].
No entanto, dada a atual lentidão nas medidas de mitigação, espera-se um aumento de 3,1ÿC no mesmo
período (RCP 8.5) [139]. Em tais cenários, identificar e proteger refúgios em águas profundas deve se tornar
prioridade para a conservação das espécies [131], considerando os vários fatores que definem um refúgio
potencialmente verdadeiro [140].

Ameaças e perspectivas para a conservação As principais
ameaças globais às espécies de coral estão relacionadas com as emissões de gases com efeito de estufa (RCP),
especialmente CO2 [118]. Os efeitos de tais impactos têm levado ao declínio da biodiversidade em recifes do
Brasil e do mundo, através do aumento da temperatura do mar e da acidificação dos oceanos [11]. Os
impactos locais aumentam esses efeitos através de maior sedimentação, múltiplas invasões biológicas,
branqueamento, doenças dos corais e, consequentemente, perda de diversidade nos ambientes recifais [11,
141, 142, 143]. Tais impactos estão freqüentemente relacionados ao crescimento urbano desorganizado,
poluição, práticas de turismo desordenadas e pesca predatória [144, 145, 146]. Na literatura M. harttii
costumava ser descrito como formando bandas extensas em recifes costeiros, mostrando colônias geralmente
de até 1 m de diâmetro [120]. Atualmente, este é um cenário raro para a maioria destes recifes, que muitas vezes
apresentam uma baixa cobertura coralina, não correspondendo às descrições da década de 1970.
As mudanças ambientais desencadearam reorganizações nas relações ecológicas dos recifes, zonação
e dominância, em processos também chamados de mudanças de fase [147]. Na maioria dos recifes, por exemplo,
a predominância de escleractínios foi substituída principalmente por macroalgas [119], octocorais [148],
esponjas [149] e/ou zoantídeos [150, 151, 152], este último é o caso dos recifes brasileiros [ 124]. Nestes
recifes, M. harttii também está ameaçado pelo domínio de espécies invasoras, como Tubastraea spp. [153], o
que compromete ainda mais sua resiliência de recifes rasos.
A perda acelerada de biodiversidade e habitats é uma das piores crises da atualidade, como evidenciado
pelas crescentes listas vermelhas de espécies. Todos os cenários atuais e futuros aqui apresentados
alertam para a relevância do endemismo e o papel de M. harttii como construtor de recifes brasileiros.
Atualmente, a espécie está classificada como “em risco de extinção” [19], e a perspectiva de redução de áreas
rasas adequadas evidencia a urgência de medidas prioritárias de conservação. As políticas ambientais futuras,
portanto, devem focar não apenas na recuperação das populações costeiras, mas também na conservação dos
ecossistemas de corais mesofóticos (MCE's).
Apesar de menos afetados pelas mudanças climáticas, os MCEs são impactados por atividades humanas, como
pesca, mineração e perfuração [136, 154] e medidas para proteger ecossistemas mais profundos devem ser
priorizadas nas políticas ambientais de conservação marinha, especialmente no Brasil.
Conclusões
Esta pesquisa mostrou a eficiência dos SDMs em prever áreas com potencial habitat para M. hart tii no cenário
atual e em dois cenários futuros para o final do século XXI. Os resultados mostraram uma redução
significativa da área com habitat potencial para a espécie. A maior área da FPH para M. harttii está
concentrada em águas mais profundas, especialmente na margem dos Abrolhos, uma das áreas mais
importantes para a conservação da biodiversidade do Atlântico Sul [141]. Apesar de possuir diversas áreas
protegidas, Abrolhos ainda sofre impactos antrópicos, que tendem a aumentar nas próximas décadas, por
atividades como expansão portuária, pesca predatória, mineração e extração de petróleo/gás. Portanto, é
essencial garantir refúgios viáveis não apenas para o ameaçado M. harttii, mas para todas as espécies de coral
brasileiras, diante dos cenários esperados de mudanças climáticas. Assim, a ampliação das medidas de
proteção com foco nos recifes mesofóticos, especialmente no Banco dos Abrolhos, é essencial e urgente.
Informações de suporte S1 Apêndice.
Registros de ocorrência utilizados para gerar mapas de Habitat Potencial Atual e Habitat Potencial Futuro
(registros de modelagem) e registros para avaliação dos modelos (registros de avaliação).
Georreferenciamento (latitude e longitude), fonte e autoria dos registros de ocorrência utilizados para geração dos
modelos CPH e FPH e para avaliação dos modelos.
(XLSX)

Apêndice S2. Análise de componentes principais e correlação de Pearson. Resultado das análises
utilizadas para a seleção das variáveis ambientais.
(XLSX)
Apêndice S3. Produção máxima de Habitat Potencial Atual e Habitat Potencial Futuro.
Saída máxima com valores de limite, AUC, porcentagem da área prevista e número de ocorrências usadas
para gerar o modelo Habitat Potencial Atual e Habitat Potencial Futuro.
(XLSX)
Apêndice S4. Resultados da avaliação dos Modelos de Nicho Ecológico (ENMeval). Saída do pacote
ENMeval do modelo usado para CPH (melhor modelo) e valores gerais de 14 para cada conjunto de
variáveis.
(XLSX)
Apêndice S5. Saída do ntbox usado para avaliar o AUCratio de CPH e FPH. Valores de AUCratio para
um AUCrandon (no nível de 0,5) e o AUCatual (calibrando 5% de omissão e 1000 interações bootstrap).
(XLSX)
Apêndice S6. Trabalho inédito. Cordeiro, RTS; Amaral, FM. Ocorrência de cnidarios construtores de
recifes em ambientes de profundidade no Nordeste do Brasil. In: Abstracts of XIV Congreso Latinoamericano
de Ciencias del Mar, 2011, Balneário Camboriú - SC, Brasil.
(PDF)
Agradecimentos
Agradecemos aos que colaboram com assessoria e coleta dos dados aqui utilizados: Maude Gauthier
(Sherbrooke University), Catherine George (Sherbrooke University), David Montenegro, Rafael Brandão,
Erika Santana e David Oliveira. Gratidão a todos os barqueiros, jangadeiros (principalmente ao Bal) e
pescadores do Nordeste do Brasil, que tornam este trabalho possível.
Contribuições do autor
Conceituação: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira, Paula Braga Gomes, Carlos Daniel
Pérez.
Curadoria de dados: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira, Ralf Tarciso Silva Cordeiro, Gislaine
Vanessa de Lima.
Análise formal: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira.
Aquisição do financiamento: Carlos Daniel Perez.
Investigação: Gislaine Vanessa de Lima.
Metodologia: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira, Gislaine Vanessa de Lima.
Administração do projeto: Carlos Daniel Perez.
Recursos: Paula Braga Gomes, Ralf Tarciso Silva Cordeiro, Carlos Daniel Perez.
Software: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira.
Supervisão: Carlos Daniel Perez.
Validação: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira, Carlos Daniel Perez.

Visualização: Paula Braga Gomes.
Redação – rascunho original: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira, Ralf Tarciso Silva Cordeiro.
Redação – revisão e edição: Paula Braga Gomes, Ralf Tarciso Silva Cordeiro, Carlos Daniel
Pérez.
Referências
1. Huang C, Morlighem JE´, Cai J, Liao Q, Pérez CD, Gomes PB, et al. Identificação de longos RNAs não codificantes em duas
espécies de antozoários e suas possíveis implicações para o branqueamento de corais. Representante Científico 2017; 7 (1):
5333. https://doi.org/10.1038/s41598-017-02561-y PMID: 28706206 2. Harley CDG, Hughes
AR, Hultgren KM, Miner BG, Sorte CJB, Thornber CS, et al. Os impactos das alterações climáticas nos sistemas marinhos costeiros.
Eco. Deixe 2006; 9(2): 228–241. https://doi.org/10.1111/j. 1461-0248.2005.00871.x PMID: 16958887
3. Sartor D. Dinâmica temporal e influência de variáveis ambientais no recrutamento de peixes recifais do Banco dos Abrolho, BA,
Brasil. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo. 2015. Disponível em: http://www.teses.usp.br/teses/disponiveis/
41/41134/tde-29092015-140146/pt-br.php.
4. Nogueira MM, Neves E, Johnsson R. Efeitos da estrutura do habitat na comunidade epifaunal de corais Mus sismilia: a morfologia
dos corais influencia a riqueza e abundância da fauna crustácea associada? Helgol Mar Res. 2015; 69(2): 221.
5. Canário R, Badaró MF, Johnsson R, Neves EG. Uma nova espécie de Troglocarcinus (Decapoda: Bra
chyura: Cryptochiridae) simbiótico com o coral endêmico brasileiro Mussismilia (Anthozoa: Scleracti nia: Mussidae). Mar Biol
Res. 2015; 11(1): 76–85.
6. Santos PS, Soledade GO, Almeida AO. Crustáceos decápodes em corais mortos de áreas de recifes no
litoral da Bahia, Brasil. Nauplius. 2012; 20(2): 145–69.
7. Soares R. Duas novas espécies de crustáceos associados a Mussismilia Ortmann 1890 (Cnidaria, Scleractinia) no litoral da Bahia,
Brasil. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal da Bahia. 2013. Disponível em: http://www.repositorio.ufba.br/ri/handle/ri/
13063.
8. do Nascimento CW, Alves AM, dos Santos AA, de Almeida Almeida WR, Brito KL, Oliveira IS, et al.
Checklist dos fitobentos da Ilha de Boipeba, Bahia, Brasil, enfatizando as características morfológicas de Nitophyllum punctatum
(Rhodophyta, Ceramiales). Lista de controle. 2015; 11(4): 1704.
9. Mariath R, Riosmena-Rodriguez R, Figueiredo M. Lithothamnion steneckii sp. nov. e Pneophyllum conicum: novas algas vermelhas
coralinas (Corallinales, Rhodophyta) para recifes de corais do Brasil. Algas. 2012; 27 (4): 249–258.
10. Nava H, Figueroa-Camacho AG. Reabilitação de recifes danificados: Resultado do uso de fragmentos de corais recentemente
quebrados e fragmentos de corais curados de corais Pocilloporídeos em rochas rochosas. Mar Ecol (Berl). 2017; 38(5):
e12456.
11. Wilkinson C. Status dos recifes de coral do mundo: 2008. Townsville: Rede Global de Monitoramento de Recifes de Coral
trabalho e Centro de Pesquisa de Recifes e Florestas Tropicais; 2008.
12. Leão ZM, Kikuchi RK, Ferreira BP, Neves EG, Sovierzoski HH, Oliveira MD, et al. Recifes de coral brasileiros em um período de
mudanças globais: uma síntese. Braz J Oceanogr. 2016; 64(SPE2): 97–116.
13. Moura RL, Amado-Filho GM, Moraes FC, Brasileiro PS, Salomon PS, Mahiques MM, et al. Extenso sistema de recifes na foz do Rio
Amazonas. Ciência Adv. 2016; 2(4): e1501252. https://doi.org/10.1126/sciadv.1501252 _ PMID: 27152336
14. Rogers R, de Oliveira Correal G, De Oliveira TC, De Carvalho LL, Mazurek P, Barbosa JE, et al. Avaliação rápida da saúde do coral
em locais de recifes marginais. Mar Biol Res. 2014; 10(6): 612–24.
15. Budd AF, Fukami H, Smith ND, Knowlton N. Classificação taxonômica da família de corais de recife Mussidae (Cnidaria: Anthozoa:
Scleractinia). Zool J Linn Soc. 2012; 166(3): 465–529.
16. Castro CB, Pires DO. Recifes de coral brasileiros: o que já sabemos e o que ainda falta. Bull Mar Sci. 2001; 69(2): 357–371.
17. Castro CB, Medeiros MS, Loiola LL. Octocorallia (Cnidaria: Anthozoa) de recifes brasileiros. J Nat Hist. 2010; 44(13–14): 763–827.
18. Zilberberg C, Peluso L, Marques JA, Cunha H. Loci microssatélites polimórficos para corais Mussismilia endêmicos (Anthozoa:
Scleractinia) do sudoeste do Oceano Atlântico. J Hered. 2014; 105(4): 572–5. https://doi.org/10.1093/jhered/esu023 _ PMID:
24778435
19. Pires D, De Paula, Ferreira B, Francini-Filho R, Gaspar A, Mendes L, Negrão F, et al. Mussismilia hart tii (Verrill, 1868). In: ICMBio
(eds). Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção. Brasília: Ministério do Meio Ambiente; 2018. pp 660–664.

20. Hetzel B, Castro C. Corais do Sul da Bahia. Rio de Janeiro: Nova Fronteira; 1994.
21. Pires DO, Castro CB e Ratto CC "Reprodução de corais recifais no complexo recifal de Abrolhos, Brasil: o gênero endêmico
Mussismilia." Biologia Marinha 135.3 (1999): 463–471.
22. Kikuchi RK, Oliveira MD, Leão ZM, Silva RM, Martins PM. Os recifes de Tinharé´-Boipeba-Camamu, Bahia. Na Rio Oil &
Gas Expo and Conference. Anais da Rio Oil and Gas Expo and Conference.
Rio de Janeiro: Instituto Brasileiro de Petróleo, Ga´se Biocombustÿveis; 2008. pp. 1–8.
23. Tyberghein L, Verbruggen H, Pauly K, Troupin C, Mineur F, De Clerck O. Bio-ORACLE: um conjunto de dados ambientais
globais para modelagem de distribuição de espécies marinhas. Glob Ecol Biogeogr. 2012; 21(2): 272–81.
24. Peterson AT, Soberon J, Pearson RG, Anderson RP, Martínez-Meyer E, Nakamura M, et al. Nichos Ecológicos e
Distribuições Geográficas. Princeton: Princeton University Press; 2012.
25. Franklin J. Mapeamento de distribuições de espécies: inferência espacial e previsão. Cambridge: Cambridge
Jornal universitário; 2010.
26. Pearson Richard G. e Dawson Terence P. "Prevendo os impactos das mudanças climáticas na distribuição das espécies:
os modelos de envelope bioclimático são úteis?" Ecologia global e biogeografia 12.5 (2003): 361–371.
27. Pearson RG, Raxworthy CJ, Nakamura M, Townsend Peterson A. Prevendo distribuições de espécies a partir de um
pequeno número de registros de ocorrência: um caso de teste usando lagartixas enigmáticas em Madagascar. J
Bio geogr. 2007; 34(1): 102–17.
28. Elith J, Phillips SJ, Hastie T, Dudÿ´k M, Chee YE, Yates CJ. Uma explicação estatística de MaxEnt para ecologistas. Divers
Dist. 2011; 17(1): 43–57.
29. Phillips SJ, Dudÿ´k M. Modelagem de distribuições de espécies com Maxent: novas extensões e uma avaliação abrangente.
Ecografia. 2008; 31(2): 161–75.
30. Booth Trevor H. "Por que é importante entender as contribuições pioneiras e contínuas do BIOCLIM para a modelagem
de distribuição de espécies." Austral ecology 43.8 (2018): 852–860.
31. Riul P, Targino CH, Junior LA, Creed JC, Horta PA, Costa GC. Potencial invasor do coral Tubas traea coccinea no
Atlântico sudoeste. Mar Ecol Prog Ser. 2013; 480: 73–81.
32. Leathwick J, Moilanen A, Francis M, Elith J, Taylor P, Julian K, et al. Novos métodos para o projeto e avaliação de áreas
marinhas protegidas em águas offshore. Conserva Lett. 2008; 1(2): 91–102.
33. Eakin C, Liu G, Gomez A, De La Cour J, Heron S, Skirving W, et al. Branqueamento global de corais 2014-2017: status
e um apelo para observações. Encontro do Recife. 2016; 31(1): 20–26.
34. Heron SF, Eakin CM, Douvere F, Anderson KL, Day JC, Geiger E, et al. Impactos das mudanças climáticas nos recifes de
coral do Patrimônio Mundial: uma primeira avaliação científica global. Paris: Centro do Patrimônio Mundial da UNESCO.
2017.
35. Van Hooidonk R., Maynard JA e Planes S. "Refúgio temporário para recifes de coral em um período de aquecimento
mundo." Nature Climate Change 3.5 (2013): 508.
36. Warren DL, Seifert SN. Modelagem de nicho ecológico no Maxent: a importância da complexidade do modelo e o
desempenho dos critérios de seleção do modelo. Eco Appl. 2011; 21(2): 335–342. PMID: 21563566
37. Soberon Jorge e Townsend Peterson A. "Interpretação de modelos de nichos ecológicos fundamentais e áreas de distribuição
de espécies." (2005).
38. Soberoń Jorge M. "Nicho e área de modelagem de distribuição: uma perspectiva de ecologia populacional." Eco
grafia 33. 1 (2010): 159–167.
39. Townsend Peterson, A., et al. Nichos ecológicos e distribuições geográficas (MPB-49). Vol. 56.
Princeton University Press, 2011.
40. Barve N, Barve V, Jimenez-Valverde A, Lira-Noriega A, Maher S, Peterson A, et al. O papel crucial da área acessível na
modelagem de nicho ecológico e modelagem de distribuição de espécies. Modelo Ecológico. 2011; 222(11): 1810–1819.
41. Peterson A. Townsend e Jorge Soberón. "Modelagem de distribuição de espécies e modelagem de nicho ecológico:
acertando os conceitos." Natureza & Conservação 10.2 (2012): 102–107.
42. Owens Hannah L., e outros. "Restrições na interpretação de modelos de nicho ecológico por faixas ambientais limitadas
em áreas de calibração." Modelagem ecológica 263 (2013): 10–18.
43. Anderson Robert P. e Raza Ali. "O efeito da extensão da região de estudo em modelos GIS de distribuições geográficas
de espécies e estimativas de evolução de nicho: testes preliminares com roedores montanos (gênero Nephelomys) na
Venezuela." Journal of Biogeography 37.7 (2010): 1378–1393.
44. Becker J, Sandwell D, Smith W, Braud J, Binder B, Depner J, et al. Dados globais de batimetria e elevação com resolução
de 30 segundos de arco: SRTM30_PLUS. Geodésia Marinha. 2009; 32(4): 355–371.
45. Tessarolo G, Ladle R, Rangel T, Hortal J. A degradação temporal dos dados limita a pesquisa da biodiversidade.
Eco Evol. 2017; 7(17): 6863–6870. https://doi.org/10.1002/ece3.3259 PMID: 28904766

46. Munday PL. Perda de habitat, especialização de recursos e extinção em recifes de corais. Glob Chang Biol. 2004;
10(10): 1642–1647.
47. Cavalcante FR, Borges SC, Crispim EF, Amaral FD. Checklist e abundância dos Cnidarios nos
ambientes recifais de Maragogi, Alagoas. Trop Oceanogr. 42(2). https://doi.org/10.5914/to.2014. 0112
48. Kuhn T, Cunze S, Kochmann J, Klimpel S. Variáveis ambientais e distribuição definitiva do hospedeiro: uma modelagem
de adequação de habitat para parasitas endo helmintos no reino marinho. Representante Científico 2016; 6: 30246.
https://doi.org/10.1038/srep30246 PMID: 27507328
49. Boria RA, Olson LE, Goodman SM, Anderson RP. A filtragem espacial para reduzir o viés de amostragem pode
melhorar o desempenho dos modelos de nicho ecológico. Modelo Ecológico. 2014; 275:73–77.
50. Brown JL. Caixa de ferramentas SDM: um kit de ferramentas GIS baseado em python para genética de paisagem, biogeográfica e espécies
análises de modelo de distribuição. Métodos Ecol Evol. 2014; 5(7): 694–700.
51. Giannini TC, Siqueira MF, Acosta AL, Barreto FC, Saraiva AM, Santos IA. Desafios atuais da modelo gem preditiva de
distribuição de espécies. Rodrigue´sia. 2012; 63(3): 733–749.
52. Raftery AE, Zimmer A, Frierson DM, Startz R, Liu P. Menos de 2°C de aquecimento até 2100 é improvável. Nat Clim
Chang. 2017; 7(9): 637.
53. Assis J, Tyberghein L, Bosch S, Verbruggen H, Serrão EA, De Clerck O. Bio-ORACLE v2. 0: estender
camadas de dados marinhos para modelagem bioclimática. Glob Ecol Biogeogr. 2018; 27(3): 277–84.
54. Van Vuuren D, Edmonds J, Kainuma M, Riahi K, Thomson A, Hibbard K, et al. O representante con
vias de centralização: uma visão geral. Mudança Climática. 2011; 109(1–2): 5.
55. IPCC. Mudança Climática 2013: A Base da Ciência Física. Contribuição do Grupo de Trabalho I ao Quinto Relatório de
Avaliação do Painel Intergovernamental sobre Mudança do Clima. Cambridge: Cambridge University Press. 2013.
56. Wise M, Calvin K, Thomson A, Clarke L, Bond-Lamberty B, Sands R, et al. Implicações da limitação
Concentrações de CO2 para uso da terra e energia. Ciência. 2009; 324(5931):1183–1186. https://doi.org/10.1126/
science.1168475 _ PMID: 19478180
57. Riahi K, Gru¨bler A, Nakicenovic N. Cenários de desenvolvimento socioeconômico e ambiental de longo prazo
desenvolvimento sob a estabilização do clima. Technol Forecast Soc Change. 2007; 74(7): 887–935.
58. Ashraf Uzma, e outros. "Comparação do modelo de nicho ecológico em diferentes cenários climáticos: um estudo de
caso de Olea spp. na Ásia." Ecosfera 8.5 (2017): e01825.
59. Pearson Richard G. e Dawson Terence P. "Prevendo os impactos das mudanças climáticas na distribuição de espécies:
os modelos de envelope bioclimático são úteis?" Ecologia global e biogeografia 12.5 (2003): 361–371.
60. Townsend Peterson, A., et al. "Efeitos da mudança climática global em distribuições geográficas de mexicanos
Cracidae." Modelagem ecológica 144.1 (2001): 21–30.
61. Breiner FT, Guisan A, Bergamini A, Nobis MP. Superando limitações de modelagem de espécies raras usando
ensembles de pequenos modelos. Métodos Ecol Evol. 2015; 6(10): 1210–1218.
62. Ficetola GF, Bonardi A, Mücher CA, Gilissen NL, Padoa-Schioppa E. Quantos preditores em modelos de distribuição de
espécies na escala da paisagem? Uso da terra versus altura da copa derivada de LiDAR. Int J Geogr Inf Sci.
2014; 28(8): 1723–1739.
63. Osório-Olvera L., et al. "Nichetoolbox: desde a obtenção de dados de biodiversidade até a avaliação de modelos de
distribuição de espécies em um ambiente GUI amigável, pacote R versão 0.2.0.0." Github (2016).
64. Elith J, Leathwick J. Modelos de distribuição de espécies: explicação ecológica e previsão através do espaço
e tempo. Annu Rev Ecol Evol Syst. 2009; 40: 677–697.
65. Phillips SJ, Anderson RP, Schapire RE. Modelagem de máxima entropia da distribuição geográfica das espécies
ções. Modelo Ecológico. 2006; 25(3–4): 231–259.
66. Radosavljevic A, Anderson R. Fazendo melhores modelos Maxent de distribuições de espécies: complexidade, mais
adaptação e avaliação. J Biogeogr. 2014; 41(4): 629–643.
67. Phillips SJ, Anderson RP, Dudÿ´k M, Schapire RE, Blair ME. Abrindo a caixa preta: um código aberto
lançamento do Maxent. Ecografia. 2017; 40(7): 887–893.
68.Warren DL. Em defesa da 'modelagem de nicho'. Tendências Eco. Evolução 2012; 27(9): 497–500. https://doi.org/
10.1016/j.tree.2012.03.010 _ PMID: 22537668
69. Elith J, Graham C, Anderson R, Dudÿ´k M, Ferrier S, Guisan A, et al. Novos métodos melhoram a previsão de distribuições
de espécies a partir de dados de ocorrência. Ecografia. 2006; 29(2): 129–151.
70. Baldwin R. Uso de modelagem de entropia máxima em pesquisa de vida selvagem. Entropia. 2009; 11(4): 854–866.
71. Raghavan Vasanthan, e outros. "Modelagem Estatística de Blocos e Robustez de Beamforming em Milli
Sistemas de ondas métricas." IEEE Transactions on Microwave Theory and Techniques (2019).

72. Muscarella Robert, et al. "ENM eval: Um pacote R para conduzir avaliações espacialmente independentes e estimar a
complexidade do modelo ideal para modelos de nicho ecológico Maxent." Methods in Ecology and Evolution 5.11 (2014):
1198–1205.
73. Nuñez-Penichet Claudia, et al. "Rotas migratórias potenciais de Urania boisduvalii (Lepidoptera: Uranii
dae) entre as populações de plantas hospedeiras." Diversidade e Distribuições (2019).
74. Hijmans Robert J., e outros. "dismo: modelagem de distribuição de espécies." Versão do pacote R 0.8–17 (2013).
75. Philips SJ. Um breve tutorial sobre Maxent. Pesquisa da AT&T. 2005.
76. Akaike Hirotsugu, Boris Nikolaevich Petrov e F. Csaki. "Segundo Simpósio Internacional de Informática
teoria da informação." (1973): 267-281.
77. Peterson A. Cobos Townsend, Marlon E e Jimenez-García Daniel. "Grandes desafios para as projeções do modelo de nicho
ecológico correlacional para as condições climáticas futuras." Annals of the New York Acad emy of Sciences 1429.1
(2018): 66–77. https://doi.org/10.1111/nyas.13873 PMID: 29923606 78. Townsend Peterson, A., Papeÿ Monica e
Soberoń Jorge. "Repensando as aplicações de análise de características de operação do receptor na modelagem de nicho
ecológico." Modelagem ecológica 213.1 (2008): 63–72.
79. Porfirio L, Harris R, Lefroy E, Hugh S, Gould S, Lee G, et al. Aperfeiçoamento do uso de modelos de distribuição de espécies
no planejamento e manejo da conservação sob mudanças climáticas. PLoS One. 2014; 9(11): e113749. https://doi.org/
10.1371/journal.pone.0113749 PMID: 25420020 80. Adhikari D, Reshi Z, Datta B, Samant
S, Chettri A, Upadhaya K, et al. O inventário e a caracterização de novas populações por meio da modelagem de nicho ecológico
melhoram a avaliação de ameaças. Curr Sci. 2018; 114(3): 519–531.
81. Gráficos Fawcett T. ROC: Notas e considerações práticas para pesquisadores. Letra de Reconhecimento de Padrão.
2004; 31(1): 1–38.
82. Peterson A, Papeÿ M, Soberoń J. Repensando aplicações de análise de característica operacional do receptor na modelagem
de nicho ecológico. Modelo Ecológico. 2008; 213(1): 63–72.
83. Fourcade Y, Besnard A, Secondi J. As pinturas prevêem a distribuição das espécies ou o desafio de
selecionar preditores ambientais e estatísticas de avaliação. Glob Ecol Biogeogr. 2018; 27(2): 245–56.
84. Lobo J, Jimenez-Valverde A, Real R. AUC: uma medida enganosa do desempenho do diagnóstico preditivo
modelos de tribulação. Glob Ecol Biogeogr. 2008; 17(2): 145–51.
85. Idohou R, Peterson A, Assogbadjo A, Vihotogbe R, Padonou E, Kakaï R. Identificação de áreas potenciais para cultivo de
palma selvagem na República de Benin por meio de sensoriamento remoto e modelagem de nicho ecológico. Genet
Resour Crop Evol. 2017; 64(6): 1383–93.
86. Reddy M, Begum H, Sunil N, Pandravada S, Sivaraj N. Avaliação da adequação climática para sustentabilidade
cultivo de Roselle vegetal (Hibiscus sabdariffa var. sabdariffa L.) na Índia usando o modelo MaxEnt. Revista de Ciências
Agrárias e Biológicas. 2015; 1(2):62–70.
87. Núcleo R. R: Uma linguagem e ambiente para computação estatística. Viena: Fundação R para Estatística
Informática; 2014.
88. Guisan A, Thuiller W. Prevendo a distribuição de espécies: oferecendo mais do que simples modelos de habitat. Eco Lett.
2005; 8(9): 993–1009.
89. Biber-Freudenberger L, Ziemacki J, Tonnang H, Borgemeister C. Riscos futuros de espécies de pragas sob mudanças nas
condições climáticas. PloS One. 2016; 11(4): e0153237. https://doi.org/10.1371/journal.pone.
0153237 PMID: 27054718
90. Liu C, White M, Newell G. Selecionando limiares para a predição da ocorrência de espécies apenas com dados de presença. J
Biogeogr. 2013; 40(4): 778–789.
91. Kuria MW, Ngumi VW, Njenga PK. Modelagem MaxEnt para prever um habitat adequado para uma espécie de planta medicinal
ameaçada e ameaçada de extinção Strychnos henningsii no Quênia. International Journal of Innovative Research and
Knowledge. 2017; 2(11): 61–78.
92. Arau´jo M, Pearson R, Thuiller W, Erhard M. Validação de modelos de impacto espécie-clima sob cli
mudança de companheiro. Glob Chang Biol. 2005; 11(9): 1504–1513.
93. Kumar S, Neven LG, Yee WL. Avaliando modelos de nicho correlativos e mecanicistas para avaliar o
risco de estabelecimento de pragas. Ecosfera. 2014; 5(7): 1–23.
94. Mazzei EF, Bertoncini AA, Pinheiro HT, Machado LF, Vilar CC, Guabiroba HC, et al. Recifes recém-descobertos no sul do Banco
de Abrolhos, Brasil: impactos antrópicos e necessidades urgentes de conservação.
Mar Pollut Bull. 2017; 114(1): 123–133. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2016.08.059 PMID:
27641110
95. Raxworthy CJ, Martinez-Meyer E, Horning N, Nussbaum R, Schneider G, Ortega-Huerta M, et al. Prevendo distribuições de
espécies de répteis conhecidas e desconhecidas em Madagascar. Natureza. 2003; 426(6968): 837. https://doi.org/10.1038/
nature02205 PMID: 14685238

96. Basher Z, Costello M. A distribuição passada, presente e futura de um camarão de profundidade no Oceano Antártico.
PeerJ. 2016; 4: e1713. https://doi.org/10.7717/peerj.1713 PMID: 26925334 97. Jimenez-Valverde
A. Insights sobre a área sob a curva característica de operação do receptor (AUC) como uma medida de discriminação na
modelagem de distribuição de espécies. Glob Ecol Biogeogr. 2012; 21(4): 498–507.
98. Narvaéz-Romero C, Reyes-Puig C, Valle D, Brito J. Novos registros e estimativa da distribuição potencial do porco-
espinho Coendou rufescens. Therya. 2018; 9(2): 137.
99. Quiñones Ulises Manzanilla, et al. "Similaridad del nicho ecológico de Pinus montezumae y P. pseu dostrobus (Pinaceae)
en Me´xico: implicaciones para la selectión de a´reas produtoras de semillas y de conservación." Acta Botanica
Mexicana 126 (2019).
100. Peterson AT, Raghavan RK. A distribuição geográfica de Ixodes scapularis (Acari: Ixodidae) revisitada: A importância
das suposições sobre o equilíbrio do erro. J Med Entomol. 2017; 54(4): 1080–1084. https://doi.org/10.1093/jme/
tjx095 PMID: 28591858
101. Robinson L, Elith J, Hobday A, Pearson R, Kendall B, Possingham H, et al. Empurrando os limites em
modelagem de distribuição de espécies marinhas: lições da terra apresentam desafios e oportunidades.
Glob Ecol Biogeogr. 2011; 20(6):7 89–802.
102. Durante LM, Cruz IC, Lotufo TM. O efeito das mudanças climáticas na distribuição de um zoantídeo tropical (Palythoa
caribaeorum) e suas implicações ecológicas. PeerJ. 2018; 6: e4777. https://doi.org/10.7717/peerj.4777 _ PMID: 29785350
103. Hearn C., Atkinson M., e Falter J. "Uma derivação física das taxas de absorção de nutrientes em recifes de coral:
efeitos de rugosidade e ondas." Coral Reefs 20.4 (2001): 347–356.
104. Genin Amatzia, et al. “Os corais nos picos dos montes submarinos fornecem evidências da aceleração atual sobre a
topografia do mar profundo”. Natureza 322.6074 (1986): 59.
105. Johns William E., e outros. "Ciclo anual e variabilidade da Corrente Norte do Brasil." Journal of Physical Oceanography
28.1 (1998): 103–128.
106. Peluso L., et al. "Processos oceanográficos contemporâneos e históricos explicam a conectividade genética em um coral
do Atlântico Sudoeste." Relatórios científicos 8.1 (2018): 2684. https://doi.org/10.1038/s41598- 018-21010-y PMID:
29422662
107. Huston MA "Padrões de diversidade de espécies em recifes de coral." Revisão Anual de Ecologia e Sistemática
16.1 (1985): 149–177.
108. 7. Recifes de coral do Brasil: uma visão geral. Proc. 8ª Int. Coral Reef Symp., Panamá, pp. 263–274 109.
Silveira Cynthia B., et al. "Comunidade bacteriana associada à camada de limite de Momentum do Reef Coral Mussismilia
brazilien sis ao longo de um ciclo de Diel." Frontiers in microbiology 8 (2017): 784 110. Maida M., Coll JC e
Sammarco PW "Shedding new light on scleractinian coral planning."
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 180.2 (1994): 189–202.
111. Leão Z, Kikuchi R, Testa V. Corais e recifes de coral do Brasil. In: Cortez Jorge, editor. latino Americano
recifes de coral. Amsterdã: Elsevier. 2003. pp. 9–52.
112. Hoegh-Guldberg O. Mudança climática, branqueamento de coral e o futuro dos recifes de coral do mundo. Mar Freshw
Res. 1999; 50(8): 839–866.
113. Inverno A, Chaloub R, Duarte G. Photosynthetic respostas de corais Mussismilia harttii (Verrill, 1867) de águas turvas a
mudanças na temperatura e presença/ausência de luz. Braz J Oceanogr. 2016; 64(3): 203–216.
114. Lisboa D, Kikuchi R, Leão Z. El Niño, Anomalia da Temperatura da Superfície do Mar e Branqueamento de Corais no
Atlântico Sul: Uma Cadeia de Eventos Modelados com uma Abordagem Bayesiana. J Geophys Res Oceans. 2018;
123(4): 2554–2569.
115. Jokiel P, Hunter C, Taguchi S, Watarai L. Impacto ecológico de uma “morte de recife” de água doce na Baía de Kaneohe,
Oahu, Havaí. Recifes de coral. 1993; 12(3–4): 177–184.
116. Trenberth KE. Mudanças na precipitação com as mudanças climáticas. Pesquisa de clima. 2011; 47(1–2): 123–
13
117. Aued A, Smith F, Quimbayo J, Cândido D, Longo G, Ferreira C, et al. Padrões de larga escala de comunidades marinhas
bentônicas na Província Brasileira. PloS One. 2018; 13(6): e0198452. https://doi.org/10. 1371/journal.pone.0198452
PMID: 29883496 118. Hoegh-Guldberg O, Mumby
PJ, Hooten AJ, Steneck RS, Greenfield P, Gomez E, et al. Recifes de coral sob rápidas mudanças climáticas e acidificação
dos oceanos. Ciência. 2007; 318(5857): 1737–42. https://doi. org/10.1126/science.1152509 PMID: 18079392
119. Mumby PJ, Dahlgren CP, Harborne AR, Kappel CV, Micheli F, Brumbaugh DR, et al. Pesca, cascatas tróficas e o processo
de pastoreio em recifes de coral. Ciência. 2006; 311(5757): 98–101. https://doi. org/10.1126/science.1121129 PMID:
16400152

120. Laborel J, Madre´poraires et hydrocoralliaires rećifaux give coˆtes bre´siliennes. Syste´matique, ećolo gie, re´partition
verticale et geographique. Re´sultates Scientifiques des Campagnes de la "Calypso". 1970;(9): 171–229.
121. Floeter S, Guimarães R, Rocha L, Ferreira C, Rangel C, Gasparini J. Variação geográfica nas assembleias de peixes
recifais ao longo da costa brasileira. Glob Ecol Biogeogr. 2001; 10(4): 423–431.
122. Miloslavich P, Klein E, Dÿáz J, Hernandez C, Bigatti G, Campos L, et al. Biodiversidade marinha nas costas
atlântica e pacífica da América do Sul: conhecimento e lacunas. PloS One. 2011; 6(1): e14631. https://doi.org/
10.1371/journal.pone.0014631 PMID: 21304960
123. Barroso C, Lotufo T, Matthews-Cascon H. Biogeografia de gastrópodes prosobrânquios brasileiros e
suas relações atlânticas. J Biogeogr. 2016; 43(12): 2477–2488.
124. Francini-Filho RB, Coni EO, Meirelles PM, Amado-Filho GM, Thompson FL, Pereira-Filho GH, et al.
Dinâmica das assembléias bentônicas dos recifes de coral do Banco dos Abrolhos, leste do Brasil: inferências sobre
direcionadores naturais e antrópicos. PloS One. 2013; 8(1): e54260. https://doi.org/10.1371/journal.pone.
0054260 PMID: 23365655
125. Lima GV. Avaliação do estado de conservação do coral endêmico Mussismilia harttii (Verrill, 1868)
(Cnidaria: Anthozoa) no Brasil. M.Sc. Tese, Universidade Federal de Pernambuco. 2017. Disponível em: https://
repositorio.ufpe.br/handle/123456789/25918.
126. de Souza Júlia N., et al. "Padrões contrastantes de conectividade entre espécies de coral de fogo endêmicas e
difundidas (Millepora spp.) no Atlântico sudoeste tropical." Recifes de Coral 36.3 (2017): 701–716.
127. Nunes Flavia LD, Norris Richard D. e Knowlton Nancy. "Dispersão de longa distância e conectividade em corais anfi-
atlânticos em escalas regionais e de bacia." PloS one 6.7 (2011): e22298. https://doi.org/10. 1371/
journal.pone.0022298 PMID: 21799816 128. Smith
TB, Glynn PW, Mate´ JL, Toth LT, Gyory J. Um refúgio de profundidade do branqueamento catastrófico de coral previne a
extinção regional. Ecologia. 2014; 95(6): 1663–73. PMID: 25039230 129. Bongaerts P,
Ridgway T, Sampayo EM, Hoegh-Guldberg O. Avaliando a hipótese do 'refúgio de recife profundo': foco nos recifes do
Caribe. Recifes de coral. 2010; 29(2): 309–27.
130. Riegl B, Piller W. Possível refúgio para recifes em tempos de estresse ambiental. Int J Earth Sci. 2003; 92
(4): 520–531.
131. Ashcroft M. Identificando refúgio da mudança climática. J Biogeogr. 2010; 37(8): 1407–1413.
132. Frieler K, Meinshausen M, Mengel M, Braun N, Hare W. Uma abordagem de escala para avaliação probabilística
mudanças climáticas regionais. J Clim. 2012; 25(9): 3117–3144.
133. Magoulick D, Kobza R. O papel do refúgio para peixes durante a seca: uma revisão e síntese. Freshw
Biol. 2003; 48(7): 1186–1198.
134. Costantini F, Aurelle D, Ledoux J, Abbiati M. População estrutura genética de Corallium rubrum no Mar Mediterrâneo:
diversidade, filogeografia e padrões batimétricos. Em Os Cnidários, Passado, Presente e Futuro. Springer, Cham.
2016; 717–728.
135. Menor M, Slattery M, Leichter J. Ecologia de recifes de corais mesofóticos. J Exp Mar Bio Ecol. 2009; 1(375):
1–8.
136. Ramirez-Llodra E, Tyler P, Baker M, Bergstad O, Clark M, Escobar E, et al. O homem e o último grande deserto: impacto
humano no mar profundo. PLoS One. 2011; 6(8): e22588. https://doi.org/10.1371/ journal.pone.0022588 PMID:
21829635 137. Castro CB, Pires DO, Medeiros
MS, Loiola LL, Arantes RC, Thiago CMet al. Filo Cnidaria. Corais. In: Lavrado HP, Ignacio BL, editores. Biodiversidade
bentonica da regio central da Zona Econmica Exclusiva Brasileira. Rio de Janeiro: Museu Nacional. 2006;147–
192.
138. Cacciapaglia C, Woesik R. refúgio de recifes de coral em um oceano em rápida mudança. Glob Chang Biol. 2015; 21
(6): 2272–2282. https://doi.org/10.1111/gcb.12851 PMID: 25646684
139. Keppel G, Van Niel K, Wardell-Johnson G, Yates C, Byrne M, Mucina L, et al. Refugia: identificando e compreendendo
refúgios seguros para a biodiversidade sob as mudanças climáticas. Glob Ecol Biogeogr. 2012; 21(4): 393–404.
140. Kavousi J, Keppel G. Esclarecendo o conceito de refúgio de mudança climática para recifes de corais. Revista CIEM de
Ciências Marinhas 2018; 75: 43–49.
141. Ferreira BP, Maida M. Monitoramento dos recifes de coral do Brasil. MMA, Secretaria de Biodiversi
dade e Florestas. 2006.
142. Assis RC, Câmara GL, Vila-Nova DA, Leal AF, Oliveira AC, Soares CL. Percepção socioambiental dos turistas e
trabalhadores da praia de Porto de Galinhas (Pernambuco-Brasil) acerca do ecossis tema recifal. Revista de
Gestão Costeira Integrada. 2009; 9(3): 71–78.

143. Bruno JF, Selig ER. Declínio regional da cobertura de corais no Indo-Pacífico: tempo, extensão e comparações sub-regionais.
PLoS One. 2007; 2(8): e711. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0000711 PMID: 17684557
144. West JM, Salm RV. Resistência e resiliência ao branqueamento de corais: implicações para a conservação de recifes de corais
ção e gestão. Conserva Biol. 2003; 17(4): 956–967.
145. Buddemeier RW, Kleypas JA, Aronson RB. Contribuições potenciais das mudanças climáticas para o estresse sobre
ecossistemas de recifes de corais. Recifes de coral e mudanças climáticas globais. Pew Center on Global Climate Change,
Virgínia, EUA. 2004
146. Melo RD, Crispim MC, Lima ER. O turismo em ambientes recifais: em busca da transição para a sus tentabilidade. Caderno
Virtual de Turismo. 2005; 5(4): 34–42.
147. Feito TJ. Mudanças de fase em comunidades de recifes de corais e seu significado ecológico. Hidrobiologia. 1992; 247(1–
3): 121–132.
148. Costantini F, Gori A, Lopez-Gonzalez P, Bramanti L, Rossi S, Gili J, et al. Conectividade genética limitada entre morfotipos
gorgônios ao longo de um gradiente de profundidade. PloS One. 2016; 11(8): e0160678. https://doi.org/10.1371/
journal.pone.0160678 _ PMID: 27490900
149. Bell JJ, Davy SK, Jones T, Taylor MW, Webster NS. Alguns recifes de corais podem se tornar recifes de esponjas à medida que
nosso clima muda? Glob Chang Biol. 2013; 19(9): 2613–2624. https://doi.org/10.1111/gcb.12212 PMID: 23553821
150. Cruz IC, Kikuchi RK, Longo LL, Creed JC. Evidência de uma mudança de fase para Epizoanthus gabrieli Carlgreen, 1951 (Ordem
Zoanthidea) e perda de cobertura de coral em recifes no Atlântico Sudoeste. Mar Ecol. 2014; 36 (3): 318–325.
151. Cruz IC, Meira VH, Kikuchi RK, & Creed JC. O papel da competição na mudança de fase para a dominância do zoantídeo
Palythoa cf. variabilis em recifes de corais. Mar Environ Res. 2016; 115: 28–35. https://doi.org/10.1016/j.marenvres.2016.01.008
_ PMID: 26849036
152. Cruz IC, Waters LG, Kikuchi RK, Leão ZM, Turra A. Recifes de corais marginais mostram alta suscetibilidade à mudança de
fase. Mar Pollut Bull. 2018; 135: 551–561. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2018.07.043
PMID: 30301073
153. Credo JC. Dois corais azooxantelados alienígenas invasores, Tubastraea coccinea e Tubastraea tagusen sis, dominam o
zooxantelado nativo Mussismilia hispida no Brasil. Recifes de coral. 2006; 25(3): 350.
154. Leão ZMAN, Kikuchi RKP, Oliveira MDM. A Província dos Recifes de Coral do Brasil. In: Sheppard C, editor.
Mares do mundo: uma avaliação ambiental. Volume I: Europa, Américas e África Ocidental. Barragem de Amsterdã:
Elsevier; 2019. pp. 813–833.


Traduzido - Modeling Impacts of Climate Change On The Potential Habitat of An Endangered Brazilian Endemic Coral - Discussion About Deep Sea Refugia

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Modelando os impactos das mudanças climáticas no habitat

Publicado: 21 de maio de 2019

pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 1/24

Interesses concorrentes: Os autores declararam

A distribuição de organismos marinhos, incluindo corais, é determinada por interações de

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 2/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 3/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 4/24

Seleção de camadas ambientais As variáveis

de caracterização ambiental fornecidas pelo Bio-oracle (disponível em http://www.bio-oracle.org ) foram

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 24/05

Tabela 1. Detalhes sobre as cinco variáveis utilizadas no processo de modelagem.

Definir Variáveis Definir Variáveis

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 24/06

Avaliação dos modelos

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 24/07

Tabela 2. Áreas de habitats adequados.

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 24/08

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 24/09

Tabela 3. Áreas (km2 ) de habitats adequados por faixas de profundidade.

Profundidade 0–20 20–50 50–75 75–100

CPH norte (km2 ) sul 5827.6 3719,6 77.3 38.3

(km2 ) 19653.1 16529,7 715,8 123,8

Novas áreas (km2 ) Áreas mantidas (km2 ) Áreas perdidas (km2 )

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 10/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 11/24

Variáveis ambientais e habitat de M. harttii

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 12/24

Distribuição atual de M. harttii

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 13/24

Estratégia de refúgio em mar

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 14/24

Ameaças e perspectivas para a conservação As principais

Informações de suporte S1 Apêndice.

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 15/24

Análise formal: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira.

Aquisição do financiamento: Carlos Daniel Perez.

Investigação: Gislaine Vanessa de Lima.

Metodologia: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira, Gislaine Vanessa de Lima.

Administração do projeto: Carlos Daniel Perez.

Software: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira.

Supervisão: Carlos Daniel Perez.

Validação: Umberto Diego Rodrigues de Oliveira, Carlos Daniel Perez.

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 16/24

Visualização: Paula Braga Gomes.

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 17/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 18/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 19/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 20/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 21/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 22/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 23/24

PLOS ONE | https://doi.org/10.1371/journal.pone.0211171 21 de maio de 2019 24/24

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