See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.

net/publication/246044549

Cadmium toxicity and tolerance in plants (Toxicidade e tolerância ao cádmio

em plantas)

Article · January 2008

CITATIONS READS

7 4,773

5 authors, including:

Marcelo de Almeida Guimarães Tessio Araujo de Santana

Universidade Federal do Ceará Universidade Estadual de Santa Cruz
66 PUBLICATIONS 396 CITATIONS 7 PUBLICATIONS 102 CITATIONS

SEE PROFILE SEE PROFILE

Ivan Zenzen Marcelo Ehlers Loureiro

University of Cologne Universidade Federal de Viçosa (UFV)
5 PUBLICATIONS 100 CITATIONS 85 PUBLICATIONS 4,302 CITATIONS

SEE PROFILE SEE PROFILE

All content following this page was uploaded by Marcelo de Almeida Guimarães on 29 May 2014.

The user has requested enhancement of the downloaded file.

 Toxicidade e tolerância ao cádmio em plantas
Marcelo de A. Guimarães 1, Tessio A. de Santana 1, Ezequiel V Silva1, Ivan L. Zenzen1,
Marcelo E. Loureiro1.

Resumo
O cádmio é um metal pesado que mesmo sob baixas concentrações é tóxico. Níveis tóxicos deste elemento podem levar
à desnaturação de proteínas e ao estresse oxidativo, resultando em danos às membranas, redução na atividade
enzimática e fotossíntese, clorose, dentre várias outras mudanças metabólicas. Algumas espécies de plantas podem
apresentar mecanismos de tolerância, sendo o mais bem conhecido aquele envolvendo a quelação por tióis, como
glutationa, fitoquelatinas e metalotioneinas. Várias mudanças foram detectadas no metabolismo e expressão gênica,
ressaltando-se a maior expressão de genes associados à assimilação do enxofre e respiração, necessários para suprir a
demanda extra de energia associada a este estresse. Várias plantas transgênicas, que apresentam maior tolerância ao
cádmio devido à alteração da expressão de algumas enzimas da síntese de tióis ou assimilação do enxofre, foram
produzidas. Entretanto, este aumento na tolerância é relativamente modesto, e como esta característica é governada por
herança poligênica, outros mecanismos ainda não identificados devem ter também um importante papel. O estudo de
plantas hiperacumuladoras de cádmio pode fornecer informações importantes para a melhor compreensão desta
tolerância. Esta revisão contém as principais informações disponíveis sobre este assunto e também aponta lacunas
importantes para o desenvolvimento de estratégias de fitorremediação do cádmio.
Palavras Chave: glutationa, fitoquelatina, metalotioneina e expressão gênica.

Cadmium toxicity and tolerance in plants

Abstract
Cadmium is a heavy metal that even under low concentration is toxic. Toxic levels of this element can cause protein
denaturation and oxidative stress, which results in membrane damage, photosynthesis and enzymatic activity decreases,
clorosis, and other metabolic changes. Some plant species have tolerance mechanisms. The best known tolerance
mechanism is related to the thiol quelation, like glutathione, phytochelatin and metallothioneine. A great number of
changes were detected in the metabolism and gene expression, appearing that the expression of genes related to sulphur
absorption and respiration increase. This happen because of the necessity of the plant to supply the extra demanded
energy related to the stress. A large number of transgenic plants, that show great tolerance to the cadmium because of
the expression of some enzymes related to thiol synthesis or sulphur absorption, were produced. However, this tolerance
increase is relatively modest. The tolerance is conducted by a polygenic inheritance, and maybe other mechanisms not
yet identified could have an important hole. The study of cadmium hyperaccumulator plants can provide important
informations to better understand this tolerance. This review has the main important available informations related to
this topic, and besides, show important spots for the development of phytoremediation strategies of the cadmium.
Keywords: glutathione, phytochelatin, methallothionein and gene expression.

antrópica. Por outro lado, fontes naturais de

I,TRODUÇÃO
A partir de 1940, o grande uso das baterias de
níquel e cádmio (Cd) contribuíram para um
aumento significantivo da contaminação
ambiental com Cd. Outros usos industriais do Cd,
como a fabricação de pigmentos, reagentes para a
fabricação de plásticos, soldagens de juntas e de
placas de circuitos eletrônicos, atividades de
mineração de cobre, níquel e zinco, produção de
fertilizantes e a queima de combustíveis fósseis
também contribuíram para esta contaminação
contaminação são constituídas pelas emissões
de gases de atividade vulcânica, queima de
florestas, e transporte pelo vento de partículas
de fuligem e solo. A compostagem de lixo
urbano, ou utilização de resíduos de
tratamentos de esgotos para a adubação,
também contribuíram para esta contaminação.
A origem antropogênica desta contaminação é
normalmente de 3 a 10 vezes superior à
contaminação natural (Irwin et al., 1997), e o
crescimento da população humana explica,

Recebido e aceito
1
Universidade Federal de Viçosa, Departamento de Fisiologia Vegetal, Viçosa, Minas Gerais, Brasil, Cep: 36570-000. Email:
mguimara@hotmail.com

Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas

N. 3,V. 1, pág. 58, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
então, o contínuo aumento dos níveis de Cd em
solos agrícolas em regiões mais densamente
povoadas (Oskarsson et al., 2004).
As plantas constituem-se o principal ponto de
entrada do Cd na cadeia alimentar. Em contraste
com outros metais pesados tóxicos, o Cd no solo
é mais facilmente absorvido pelas raízes das
plantas, sendo este fenômeno mais pronunciado
em solos ácidos. Acredita-se que, similarmente a
outros metais pesados, o Cd entre nas células
vegetais através de transportadores de cátions
com ampla especificidade de substrato. A
absorção deste metal pesado por membranas
plasmáticas vegetais pode ser mediado pelas
proteínas da família ZIP (IRT1 e ZNT1), Nramp,
CDF e LCT1, bem como através de canais de
cálcio e potássio (Perfus-Barbeoch et al., 2002).
No citosol, o Cd é ligado a quelantes, tais como
fitoquelatinas e ácido cítrico e, posteriormente,
sequestrado no vacúolo (Clemens, 1999). Em
células animais, o Cd entra na célula
principalmente através dos canais de cálcio
(Waisberg et al., 2003).
Alimentação com produtos agrícolas ou
hortícolas é a principal causa de contaminação da
população humana por Cd. No ser humano, altas
concentrações são encontradas nos rins, em níveis
maiores do que aqueles encontrados nos
alimentos ingeridos, caracterizando um processo
de acumulação de Cd no corpo humano, processo
presente também em outros animais. Solos ricos
em zinco ou ferro podem resultar em plantas com
menores níveis de Cd. Dietas deficientes em
ferro, zinco e cálcio aumentam a absorção de Cd
em tecidos de animais (Vahter et al., 1996). De
fato, existem inúmeras evidências mostrando que
o consumo por longo tempo de arroz
contaminado por Cd em várias regiões do planeta
tem resultado em alto nível de incidência de
osteomalácea e disfunções renais (Simmons et al.,
2005). Existem diferenças entre espécies e
cultivares de uma mesma espécie de planta nos
níveis de acúmulo de Cd na parte aérea, sendo
que o melhoramento com o objetivo de se obter
Figura 1. Esquema da ação do Cd causando a oxidação dos grupos sulfidril de duas cisteínas de
uma enzima ligadas por ponte dissulfeto
plantas com menores níveis de acúmulo deste
elemento tóxico tem obtido sucesso (Chaney et
al., 1999). Outra proposta para aliviar este
problema é a seleção de cultivares que tenham
menor capacidade de transportar o metal
pesado para o órgão consumido (Yu et al.,
2006). A Agência Internacional para a
Pesquisa em Câncer tem classificado o Cd
como uma substância carcinogênica, causando
a proliferação celular e induzindo a apoptose
(Waalkes, 2003), e vários efeitos mutagênicos
deste metal têm sido detectados em plantas.
Esta revisão contém algumas das principais
informações disponíveis a respeito da
contaminação pelo Cd, indicando também
algumas lacunas importantes para o
desenvolvimento de estratégias de
fitorremediação para este metal pesado.
TOXIDEZ DE CÁDMIO ÀS PLA,TAS
Um efeito claro da toxidez pelo Cd pode ser
observado na germinação. Quando sementes
são postas a germinar em ambiente com altos
níveis de cádmio, a atividade das α e β
amilases é significativamente reduzida,
comprometendo a respiração (Chugh &
Sawhney, 1996), resultando na inibição do
crescimento do eixo embrionário e da radícula
(Kabata-Pendias & Pendias, 2000; Shaw et
al., 2004).
A presença de Cd causa efeitos variados na
atividade enzimática. Segundo Kurdziel et al.
(2004) e Lösch (2004) o alvo potencial da ação
de metais como o Cd, são enzimas e proteínas,
que contêm grupos sulfidril (SH) ligados entre
si por ligações dissulfeto. A presença do Cd
leva à oxidação destes grupos (Figura 1) que,
reagindo com o enxofre, destroi as ligações
dissulfeto, desnaturando a proteína, resultando
na redução da atividade enzimática. Vários
exemplos deste efeito foram descritas para
enzimas do Ciclo de Krebs na mitocôndria
(Shaw et al., 2004).
Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas
V. 2, N. 2, p. 59, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
Outro efeito do Cd na atividade enzimática
está associado ao fato de que grande número de
enzimas contém metais e a substituição destes
por um outro metal de mesma carga e tamanho
similar, pode resultar na inibição da atividade da
enzima. O zinco é um constituinte de muitas
metaloenzimas (álcool desidrogenase,
adenosinatrifosfatase, amilase e anidrase
carbônica), além de vários fatores
transcricionais importantes na regulação da
expressão gênica. O Cd, por sua semelhança
com o zinco, pode substituí-lo nestas enzimas,
resultando em alteração da atividade enzimática
(Shaw et al., 2004). Segundo Kurdziel et al.
(2004), em algumas espécies de plantas foi
observado que o Cd modifica a estrutura da
Rubisco, resultando na dissociação desta enzima
em subunidades, o que pode ser devido à
substituição do magnésio pelo Cd.
As enzimas do sistema antioxidativo também
são afetadas pelo Cd. A catalase (CAT), enzima
antioxidativa chave, presente principalmente
nos peroxissomos, têm sua atividade e o seu
nível de proteína reduzidas na folha sob
presença de 50 µM de Cd, concomitante ao
aumento dos níveis de seu RNA mensageiro,
contraste que sugere que o cádmio afeta a
expressão deste gene também a nível pós-
transcricional. Trabalhos recentes mostram que
a CAT é oxidativamente modificada pelo Cd, e
as proteínas oxidadas podem ser o alvo de
proteases específicas do peroxissomo (Romero-
Puertas et al., 2006).
As superóxido dismutases (SODs) são outro
grupo de enzimas que protegem as células
contra o estresse oxidativo e que são afetadas
pelo Cd. Segundo Romero-Puertas et al. (2006),
as atividades da Mn-SOD e da CuZn-SOD, bem
como os níveis de proteínas das duas isoformas
foram reduzidos por Cd, podendo esta redução
ser devido a modificações no estado redox da
glutationa ou devido à redução, induzida por
Cd, na disponibilidade de manganês, cobre e
zinco, o que determinaria a abundância dos
transcritos destas superóxido dismutases.
A redução nos níveis de atividade de enzimas
antioxidativas causadas por Cd poderia por si só
explicar a produção de um estresse oxidativo,
entretanto, o Cd pode ainda acentuar este
estresse através de sua interferência no sistema
de defesa antioxidativo não enzimático, como
aquele envolvendo a glutationa reduzida (GSH).
Plantas sujeitas à presença do Cd podem
apresentar declínio nos níveis de glutationa. Isto
pode ocorrer devido a um aumento na utilização
de fitoquelatinas, ou através de sua interação
direta com o Cd com consequente transporte
para o vacúolo (Pietrini et al., 2003). Em plantas
de Lemna minor, este declínio foi acompanhado
pelo aumento na concentração de fitoquelatinas
(Nocito et al., 2002). Devido ao fato de a
glutationa ser um importante componente para o
balanço redox da célula, a reduzida
disponibilidade de glutationa na presença de Cd
pode favorecer o acúmulo de espécies reativas
de oxigênio (EROs) nas células (Devi & Prasad,
2004).
O aumento na concentração das EROs
decorrentes da presença de níveis tóxicos de Cd
podem produzir apoptose e dano ao DNA. Em
plantas, um efeito indireto do Cd no DNA está
associado com mudanças na atividade de
enzimas relacionadas à síntese de DNA e ao
reparo de erros da replicação, que podem ou não
estar associados a um dano oxidativo (Filipic &
Hei, 2004). Os danos associados ao DNA e ao
estresse oxidativo têm sido descritos em
culturas como tabaco (Gichner et al., 2004),
feijão (Koppen & Verschaeve, 1996) e soja,
onde foi verificada também redução na síntese
de DNA (Sobkowiak & Deckert, 2004). Lesões
protéicas, resultantes da ação de Cd, podem
também resultar de estresse oxidativo. Foi
mostrado que, em ervilha, o Cd causa
modificação oxidativa, sendo que as proteínas
oxidadas foram degradadas mais eficientemente.
Este fato foi correlacionado com o aumento da
atividade proteolítica, sendo detectadas em
proteínas de choque térmico (HSP70), em
enzimas fotossintéticas e também antioxidativas
(Romero-Puertas et al., 2002).
O aumento dos níveis de radicais oxidantes,
quando da presença de níveis tóxicos de Cd,
está associado à peroxidação de lipídeos da
membrana (Devi & Prasad, 2004; Romero-
Puertas et al., 2006). As conseqüências desse
dano oxidativo às membranas são: a alteração
na permeabilidade da membrana celular
(Kabata-Pendias & Pendias, 2000), na fluidez e
na conformação estrutural de enzimas ligadas à
membrana, bem como às suas atividades (Devi
& Prasad, 2004). O decréscimo na eficiência da
Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas
V. 2, N. 2, p. 60, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
fosforilação sob elevados níveis de cádmio pode
ser explicado por um aumento na
permeabilidade da membrana interna
mitocondrial a prótons (Lösch, 2004).
Um dos sintomas típicos visíveis da toxidade
ao Cd é a clorose foliar (Küpper et al., 2007;
Jiang et al., 2005). A clorose observada é maior
em folhas novas quando comparadas com as
mais velhas, indicando que folhas jovens
absorvem mais Cd, ou que elas são mais
vulneráveis a toxidez causada por este metal
pesado (Kurdziel et al., 2004; Küpper et al.,
2007). A clorose pode ser devida a uma
competição do Cd com o ferro por sítios de
absorção na membrana plasmática (Kabata-
Pendias & Pendias, 2000) ou com magnésio
(Kurdziel et al., 2004), podendo, neste caso,
afetar potencialmente a estabilidade das
clorofilas. Como a presença do Cd pode
provocar a deficiência de fósforo ou reduzir o
transporte de manganês, estes efeitos podem
também provocar clorose (Godbold &
Hutterman, 1985). Outras possíveis causas da
clorose podem ser: uma influência direta do Cd
em enzimas relacionadas à biossíntese de
clorofilas, uma redução no número de
cloroplastos por célula e uma mudança no
tamanho celular das plantas expostas a este
metal. Segundo Kurdziel et al. (2004) a clorose
está mais relacionada a um decréscimo na
replicação do cloroplasto e da divisão celular do
que a interação direta entre o Cd e a biossíntese
de clorofila.
Vários são os relatos de inibição da atividade
fotossintética causada pelo Cd. Esta redução da
fotossíntese pode ser devida à inibição da cadeia
de transporte de elétrons do cloroplasto
(Kurdziel et al., 2004), inibição de enzimas do
Ciclo de Calvin (Kurdziel et al. (2004; Lösch,
2004) ou simplesmentes devido à redução da
concentração de clorofila (Kurdziel et al., 2004;
Küpper et al., 2007). Nos tilacóides, o
fotossistema II tem sido identificado como o
principal alvo de atuação do Cd, sendo que o
tratamento de Thlaspi caerulescens com 10 µM
de Cd por quatro semanas reduziu a eficiência
fotoquímica máxima do fotossistema II (Küpper
et al., 2007). Altos níveis deste metal estão
associados com a má formação do cloroplasto
devido ao empilhamento anormal dos granum,
redução do número e do tamanho do grana, e a
dilatação da membrana do tilacóide (Devi &
Prasad, 2004; Kurdziel et al., 2004). O Cd
também altera a quantidade específica do
fosfatidilglicerol, que é reconhecidamente um
componente responsável pela oligomerização do
complexo clorofila-proteína (Devi & Prasad,
2004).
Outro efeito do Cd que pode contribuir para a
redução da taxa de fotossíntese é seu efeito na
redução da condutância estomática (Barcelo &
Poschenrieder, 1990). Uma vez que este metal
afeta a absorção de outros nutrientes minerais,
seu efeito poderia estar relacionado a alterações
nas relações hídricas. Entretanto, a redução
significativa na condutância pode ser observada
na presença de concentrações de Cd que não
afetam as taxas fotossintéticas ou parâmetros
fotoquímicos da fluorescência da clorofila.
Adicionalmente, em bioensaios com fragmentos
epidérmicos, concentrações de cádmio a nível
nanomolar reduziram a abertura estomática em
várias plantas (Perfus-Barbeoch et al, 2002).
Segundo Perfus-Barbeoch et al. (2002) o Cd
pode induzir a liberação de cálcio de
compartimentos subcelulares (retículo
endoplasmático ou vacúolo), aumentando seus
níveis no citosol, o qual então explicaria a
menor abertura estomática. A redução da
abertura estomática pode reduzir a
disponibilidade de carbono para a fotossíntese
acarretando a redução de suas taxas de
crescimento.
Nas plantas, a presença de Cd afeta a
absorção, transporte e uso de macroelementos
como cálcio, fósforo, potássio (Das et al., 1997)
e enxofre (Jiang et al., 2005), bem como da
água, (Das et al., 1997). Em milho, Nocito et al.
(2002) verificaram um decréscimo na absorção
de potássio pelo sistema radicular. Segundo
Kurdziel et al. (2004), o Cd pode provocar
deficiência de ferro. Em mitocôndrias, o
excesso de Cd pode promover alterações na
permeabilidade de suas membranas ao potássio,
hidrogênio e cloro (Lösch, 2004). Em ipê-roxo o
Cd promove a redução no teor de fósforo,
potássio, cálcio e magnésio na raiz (Paiva et al.,
2004). O Cd também reduz a absorção de nitrato
e seu transporte das raízes para a parte aérea
através da inibição da nitrato redutase das folhas
(Hernandez et al., 1996). Sua presença pode
também afetar o metabolismo de alguns
Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas
V. 2, N. 2, p. 61, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
micronutrientes, como ferro, manganês e reação catalizada pela enzima fitoquelatina
magnésio (Kabata-Pendias & Pendias, 2000). sintase (PCS; Rea et al., 2004). A síntese de PC
é induzida dentro de poucos minutos após
MECA,ISMOS DE TOLERÂ,CIA EM exposição a metais ou metalóides, sendo que o
PLA,TAS Cd é o indutor mais forte desta acumulação
A complexação intracelular (quelação) é um (Grill et al. 1987; Maitani et al., 1996). Esta
dos mais importantes mecanismos de tolerância produção massiva de PC é acompanhada por um
ao Cd. Sua quelação por glutationa (GSH) ou processo de indução coordenada da transcrição
fitoquelatinas (PCs) representa um mecanismo de muitos genes associados à absorção (Nocito
comum de detoxificação deste metal pesado em et al., 2002) e assimilação de sulfato (Lee &
um grande número de espécies de plantas Leustek, 1999), bem como da biossíntese de
(Cobbett & Goldsbrough, 2002). Fitoquelatinas GSH (Schäfer et al., 1998; Saito, 2004).
são pequenos peptídeos sintetizadas
enzimaticamente a partir da GSH em uma

Figura 2. Esquema das reações e controles envolvidos na síntese da PCs e seu papel na quelação de
Cd. Sinais negativo e positivo significam a inibição ou ativação da atividade enzimática, e/ou
expressão gênica das enzimas da biossíntese. Glu: glutamato; Cist: cisteína; GCS: sintetase da γ-
glutamil-cisteína; GS: sintetase da glutationa; GSH: glutationa reduzida; Cd: cádmio; PCS: sintase
da fitoquelatina; PC: fitoquelatina; PC-Cd: complexo fitoquelatina-cádmio: HMT1: transportador
vacuolar da família ABC

Associado ao mecanismo de complexação, a mas quando transformados com genes

compartimentalização do Cd é um importante
mecanismo de tolerância. Após sua
complexalização com substâncias consideradas
queladoras, o produto formado (Cd-quelador) é
armazenado em estruturas celulares e/ou
subcelulares como vacúolo, reduzindo sua
concentração no citosol e organelas, onde
concentram-se as enzimas do metabolismo
primário, evitando a desnaturação das mesmas e
a redução de sua atividade enzimática (Ma et
al., 2005; Küpper et al., 2007).
O Cd pode também ser complexado a
proteínas ligantes, como as metalotioninas (Ma
et al., 2005). Metalotioninas (MT) são proteinas
ricas em cisteínas que apresentam alta afinidade
por metais pesados, sendo expressas em vários
organismos diferentes. Mutantes de levedura
para esta proteína, são muito sensíveis ao Cd,
homólogos de plantas, tornam-se também
tolerantes a este metal pesado (Papoyan &
Kochian, 2004). A complexação pode também
ocorrer com outras proteínas, em resíduos de
histidina, por exemplo, formando um complexo
Cd-histidina anulando o efeito deste metal na
célula (Küpper et al., 2004).
A imobilização do Cd externamente, ou na
raiz pode ser uma das primeiras barreiras
temporais de defesa da planta contra a
toxicidade a este metal pesado (Lombi et al.,
2001). A riqueza de grupos carboxílicos com
carga negativa nos polímeros da parede
(Nishizono et al., 1989), bem como os
carboidratos secretados pelas raízes (Wagner,
1993), tem poder quelante sobre o Cd, sendo
que a ligação dos carboidratos secretados com o
Cd parece ser mais proeminente nas pectinas e

Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas

V. 2, N. 2, p. 62, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
em resíduos de histidina de proteínas
componentes da parede celular (Leita et al.,
1996). Entretanto, a significância deste
mecanismo na detoxificação é variável e ainda
precisa ser melhor caracterizada (Sanità di
Toppi & Gabrielli, 1999).
A associação entre plantas e micorrizas pode
ser considerada outro mecanismo que contribui
para a tolerância de plantas a níveis tóxicos de
Cd no solo. Entretanto, sob altas concentrações,
este metal pesado também é tóxico para o fungo
micorrízico, o que limita esta contribuição a
baixos níveis de Cd (Jentschke et al., 1999).
Em folhas de girassol e Alyssum, o Cd reduz
os níveis de GSH (provavelmente associado ao
aumento da síntese de PCs), podendo reduzir ou
aumentar a atividade de enzimas antioxidativas
como SODs, CAT, ascorbato peroxidase
(APX), glutationa redutase (GR) e
diidroascorbatoredutase (DHAR). Entretanto,
isto vai depender da dose do metal, do tipo de
órgão (raízes ou folhas) e da idade da planta
(Groppa et al., 2001).
O enxofre (S) de moléculas orgânicas de
plantas, incluindo GSH, é derivado da cisteína,
que é o produto final da rota de assimilação
deste elemento mineral. Sendo assim, os niveis
de GSH e PCs são altamente dependentes do
transporte e assimilação do S. Plantas
manipuladas geneticamente com capacidade
reduzida (López-Martín et al., 2008), ou com
maior capacidade de assimilar o S (Dominguez-
Solis et al., 2004), apresentam, respectivamente,
menor e maior tolerância ao Cd.
Experimentos recentes envolvendo a análise
do transcriptoma, proteoma e metaboloma, têm
mostrado um amplo quadro de mudanças
metabólicas em decorrência da exposição a
níveis tóxicos de Cd. (Sarry et al., 2006). Em
adição ao aumento da expressão de enzimas
envolvidas na assimilação do S, mudanças
também ocorrem no metabolismo do nitrogênio
e carbono, sendo acentuado o aumento de
algumas enzimas respiratórias, tanto da
glicólise como do Ciclo de Krebs, ou também
da rota oxidativa das pentoses fosfato (Sarry et
al., 2006). Considerando que o Cd inibe a
atividade da ATPase (Nocito et AL., 2008), e
que o aumento da glicólise e rota oxidativa das
pentoses pode reduzir o pH celular, Nocito et al.
(2008) mostraram que a exposição a este metal
pesado provoca decréscimo no pH citosólico e
vacuolar das células da raiz, bem como
aumento na atividade de várias enzimas
glicolíticas, e do fluxo respiratório, ativando a
biossíntese de malato, resultando em aumento
da sua concentração. Tais mudanças no
metabolismo do carbono têm sido interpretadas
como uma alteração metabólica participante de
um mecanismo de tolerância necessário para
manter a demanda energética, considerando que
o aumento do fluxo glicolítico poderia
compensar a redução da geração de ATP pelo
efeito oxidativo nas membranas mitocondriais
com conseqüente redução do gradiente
protônico, ou em sustentar o desvio de
intermediários glicolíticos para prover os
esqueletos carbônicos requeridos para a síntese
de GSH, glicina e PCs (Sarry et al., 2006;
Nocito et al., 2008).
PLA,TAS HIPERACUMULADORAS E
MECA,ISMOS DE TOLERÂ,CIA
A maioria das plantas tem baixa tolerância
ao Cd, sendo comum que níveis deste metal
pesado, sejam maiores nas raízes do que nas
folhas. Nas raízes, o Cd se acumula
principalmente no vacúolo ou parede celular,
sendo baixo o nível de transporte deste para a
parte aérea (Milner & Kochian, 2008).
Plantas hiperacumuladoras de metais
pesados, foi um conceito primeiramente
utilizado por Brooks et al. (1977), sendo
utilizado principalmente para indicar plantas
que se desenvolviam em solos ricos em metais,
e que eram capazes de acumular altos níveis de
metais pesados (cerca de 100 vezes mais do que
plantas sem esta característica). Estas
apresentam níveis extremos de tolerância a
metais, sendo objeto de estudo de diversos
pesquisadores que objetivam desvendar os
mecanismos de tolerância a metais. As
principais espécies hiperacumuladoras são
Thlaspi caerulescens e Arabidopsis halleri.
Estas espécies podem acumular altos níveis de
zinco, Cd e níquel. Alguns ecotipos de T.
caerulescens podem acumular níveis de até
10000 ppm de Cd e 30000 ppm de zinco na
parte aérea de sua biomassa, sem apresentar
sintomas de toxicidez (McGrath et al., 2006).
Quando estas plantas são crescidas em altos
Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas
V. 2, N. 2, p. 63, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
níveis de zinco, elas se tornam mais tolerantes e
acumulam mais Cd, sendo o inverso também
verdadeiro. Uma explicação para isto seria o
fato de que estes metais pesados aumentam a
expressão de genes responsáveis pela síntese de
transportadores capazes de transportar ambos os
metais, fato ainda não caracterizado em nível
molecular (Milner & Kochian, 2008).
A herança genética da hiperacumulação de
Cd e zinco em T. caerulescens é poligênica. Já
foram identificados oito “Quantitative Trait
Loci” (QTLs) relacionados a acumulação destes
metais em raízes e folhas. Dos oito QTLs
identificados, três parecem estar relacionados a
acumulação de Cd, dois em raízes e um em
folhas. Os outros cinco QTLs parecem estar
relacionados ao acúmulo de zinco, dois para
raízes e três para folhas. Estes QTLs explicam
24 % da variação do teor de zinco e 60% da
variação de Cd na população caracterizada,
havendo sobreposição entre alguns dos QTLs
com relação ao acúmulo em raiz, ou para o
acúmulo em folhas (Deniau et al., 2006). Esta
sobreposição sugere que alguns transportadores
possam desempenhar o mesmo papel para
ambos os metais.
MA,IPULAÇÃO GE,ÉTICA DE
PLA,TAS PARA A MAIOR
TOLERÂ,CIA AO CÁDMIO
Várias plantas transgênicas têm sido
produzidas com o objetivo de aumentar a
tolerância ao Cd. Plantas transgênicas de
Brassica juncea superexpressando a sintetase
da GSH ou a sintetase da γ-glutamilcisteína
mostraram ser mais tolerantes ao estresse
provocado pelo Cd (Zhu et al., 1999;
Wawrzynski et al., 2006). Plantas transgênicas
de Arabidopsis superexpressando a sintetase da
quelatina mostraram-se hipersensitivas ao Cd,
provavelmente devido à redução nos níveis de
GSH, o que reduziu sua capacidade
antioxidativa não enzimática. Nestas plantas, a
suplementação de glutationa no meio reduziu o
efeito de hipersensibilidade (Li et al., 2004).
Recente estudo no qual se superexpressou
diferentes genes relacionados à sintase da
fitoquelatina, houve redução nos níveis de GSH
e como consequência resultaram em diferentes
níveis de sensibilidade ao Cd (Wojas et al.,
2008). Outro recente estudo publicado compara
a expressão conjunta ou individual da sintetase
da GSH e da sintetase da PC (Guo et al., 2008).
Segundo os pesquisadores, as plantas
transformadas com somente um dos genes
demosntraram maior tolerância, acumulando
mais Cd do que plantas não transformadas,
sendo que a expressão dos dois genes
simultaneamente em uma mesma planta levou a
um aumento em 100% nos níveis de acúmulo
de Cd quando comparado às plantas
transformadas individualmente. Estes resultados
permitem sugerir que existe uma necessidade de
manutenção de um equilíbrio entre a síntese de
GSH e a produção de fitoquelatinas para a
obtenção de níveis mais altos de tolerância ao
Cd.
Outros experimentos com plantas
transgênicas têm sido úteis para demonstrar
outros componentes desta herança poligênica. A
superexpressão do gene OAS-A1 (enzima
relacionada à síntese da cisteína em
Arabidopsis), resultou em aumento na
tolerância a estresse severo provocado por altos
níveis de metais pesados, como o Cd. Este
resultado sugere que a disponibilidade de
cisteína pode também ser considerada fator
limitante para a síntese de GSH e PCs, podendo
ser considerado um alvo potencial para o
incremento da tolerância a metais pesados
(Dominguez-Solis et al., 2004).
CO,CLUSÕES
A contaminação do ambiente com Cd é um
processo exponencial atualmente, e o aumento
dos níveis deste elemento em diferentes níveis
da cadeia alimentar é altamente preocupante.
Embora muito se saiba sobre porque o Cd é
tóxico, os mecanismos de tolerância ainda estão
longe de serem suficientemente elucidados.
Embora o papel da glutationa reduzida,
fitoquelatinas e metalotioninas esteja bem
estabelecido, o papel do seqüestro do Cd pela
parede celular ainda é controverso. Quase nada
se sabe sobre o transporte de Cd em plantas e
tão pouco se sabe a respeito dos mecanismos de
compartimentalização no vacúolo de células de
raiz e folhas. Os poucos estudos de
transcriptoma, proteoma e metaboloma
substanciam a conclusão da análise genética de
que a tolerância ao Cd é controlada por
diferentes genes e, portanto, diferentes
Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas
V. 2, N. 2, p. 64, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
mecanismos fisiológicos estão envolvidos.
Embora estes estudos tenham identificado
genes induzidos sob a presença de Cd, nada se
sabe sobre os mecanismos pelos quais este
metal pesado modula seus níveis de expressão.
A manipulação genética demonstra que a
alteração na expressão de alguns poucos genes
possa contribuir para a obtenção de maior
tolerância, os acréscimos ainda são modestos
quando comparados com a capacidade de
tolerância demonstrada por várias plantas
hiperacumuladoras. A capacidade que tais
plantas apresentam de sobreviver e predominar
em ambientes ricos em metais pesados, onde a
grande maioria das plantas não sobreviveria,
oferece um sistema modelo essencial para se
poder detectar o maior número possivel de
mecanismos que contribuem para a tolerância e
que estejam relacionados ao transporte de
metais. Estes conhecimentos são essências para
o desenvolvimento de estratégias de
fitorremediação.
REFERÊ,CIAS BIBLIOGRÁFICAS
BARCELO, J.; POSCHENRIEDER, C. Plant
water relations as affected by heavy metal
stress: a review. Journal of Plant ,utrition,
n.13, p.1-37, 1990.
BROOKS, R.R.; LEE, J.; REEVES, R.D.;
JAFFRE, T. Detection of nickeliferous rocks by
analysis of herbarium specimens of indicator
plants. Journal of Geochemical Exploration,
v.7, p.49-57, 1977.
CHANEY, R.L.; RYAN, J.A.; LI, Y-M.;
BROWN, S.L. Soil cadmium as a threat to
human health. In: MCLAUGHLIN, M.J.;
SINGH, B.R. (Ed.). Cadmium in Soils and
Plants. Dordrecht: Kluwer Academic Publv.,
1999. p.219–256.
CHUGH, L.K.; SAWHNEY, S.K. Effect of
cadmium on germination, amylases and rate of
respiration of germinating pea seeds.
Environmental Pollution, v.92, p.1-5, 1996.
CLEMENS, S. Molecular mechanisms of plant
metal tolerance and homeostasis. Planta, v.212,
p.475-486, 1999.
COBBETT, C.; GOLDSBROUGH, P.
Phytochelatins and Metallothioneins: Roles in
Heavy Metal Detoxification and Homeostasis.
Annual Reviews Plant Physiology, v.53,
p.159-82, 2002.
DAS, P.; SAMANTARAY, S.; ROUT, G.R.
Studies on cadmium toxicity in plants: a
review. Environmental Pollution, v.98, p.29-
36, 1997.
DENIAU, A.X.; PEIPER, B.; TEN BOOKUM,
W.M.; LINDHOUT, P.; AARTS, M.G.;
SCHAT, H. QTL analysis of cadmium and zinc
accumulation in the heavy metal
hyperaccumulator Thlaspi caerulescens.
Theoretical and Applied Genetics, v.113,
p.907–920, 2006.
DEVI, S.R.; PRASAD, M.N.V. Membrane
lipid alterations in heavy metal exposed plants.
In: PRASAD, M.N.V. (Ed.). Heavy metal
stress in plants: From biomolecules to
ecosystems. 2nd ed. Springer, printed in India,
2004. p.127-145.
DOMINGUEZ-SOLIS, J.R.; LOPEZ-
MARTIN, M.C.; AGER, F.J.; YNSA, M.D.;
ROMERO, L.C.; GOTOR, C. Increased
cysteine availability is essential for cadmium
tolerance and accumulation in Arabidopsis
thaliana. Plant Biotechnology Journal, v.2,
p.469–476, 2004.
FILIPIC, M.; HEI, T. Mutagenicity of cadmium
in mammalian cells: implication of oxidative
DNA damage. Mutation Research/Fundamental
and Molecular Mechanisms of Mutagenesis,
v.546, 81–91, 2004.
GICHNER, T.; PATKOVA, Z.; SZKOVA, J.;
DOMNEROVA, K. Cadmim induces DNA
damage in tobacco roots, but no DNA damage,
somatic mutations or homologous
recombination in tobacco leaves. Mutation
Research/Fundamental and Molecular
Mechanisms of Mutagenesis, v.559, p.49–57,
2004.
GODBOLD, D.L.; HUTTERMANN, A. Effect
of zinc, cadmium and mercury on root
elongation of Picea abies (Karst.) seedlings and
the significance of these metals to forest die-
back. Environimental and Pollution.v. 38, p.
509-516, 1985.
GRILL, E.; WINNACKER, E.-L.; ZENK, M.H.
Phytochelatins, a class of heavy-metal-binding
peptides from plants are functionally analogous
Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas
V. 2, N. 2, p. 65, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
to metallothioneins. The Proceedings of the
,ational Academy of Science USA, v.84,
p.439–443, 1987.
GROPPA, M.D.; TOMARO, M.L.;
BENAVIDES, M.P. Polyamines as protectors
against cadmium or copper-induced oxidative
damage in sunflower leaf discs. Plant Science,
v.161, p.481-488, 2001.
GUO, J.; DAI, X.; XU, W.; MA, M.
Overexpressing GSH1 and AsPCS1
simultaneously increases the tolerance and
accumulation of cadmium and arsenic in
Arabidopsis thaliana. Chemosphere, v.72,
p.1020–1026, 2008.
HERNANDEZ, L.E.; CARPENA-RUIZ, R.;
GARATE, A. Alterations in the mineral
nutrition of pea seedlings exposed to cadmium.
Journal of Plant ,utrition, v.19, p.1581-1598,
1996.
IRWIN, R.J.; VANMOUWERIK, M.;
STEVEND, L.; SEESE, M.D.; BASHAM, W.
Environmental Contaminants Encyclopedia.
National Park Service, Water Resources
Division, Fort Collins, Colorado. 1997.
Distributed within the federal government as an
electronic document, retrieved 25 Feburary
2003. Disponível em:
http://www.nature.nps.gov/toxic/cadmium.pdf.
Acesso em: 18 de julho de 2008.
JENTSCHKE, G.; WINTER, S.; GODBOLD,
D.L. Ectomycorrhizas and cadmium toxicity in
Norway spruce seedlings. Tree Physiology,
v.19, p.23-30, 1999.
JIANG, R.F.; MA, D.Y.; ZHAO, F.J.;
McGRATH, S.P. Cadmium hyperaccumulation
protects Thlaspi caerulescens from leaf feeding
damage by thrips (Frankliniella occidentalis).
,ew Phytologist, v.167, p.805-814, 2005.
KABATA-PENDIAS, A.; PENDIAS, H. Trace
Elements in Soils and Plants. 3rd ed. CRC
Press, London, 2000. p.123 – 167.
KOPPEN, G.; VERSCHAEVE, L. The alkaline
comet test on plant cell: a new genotoxicity test
for DNA strand breaks in Vicia faba root cells.
Mutation Research/Fundamental and Molecular
Mechanisms of Mutagenesis, v.360, p.193–200,
1996.
KÜPPER H.; MIJOVILOVICH, A.; MEYER-
KLAUCKE, W.; KRONECK, M.H. Tissue-
and age-dependent differences in the
complexation of cadmium and zinc in the
cadmium/zinc hyperaccumulator Thlaspi
caerulescens (Ganges Ecotype) revealed by X-
ray absorption spectroscopy. Plant Physiology,
v.134, 748-757, 2004.
KÜPPER, H.; PARAMESWARAN, A.;
LEITENMAIER, B.; TRTÍLEK, M.; SETLÍK,
I. Cadmium-induced inhibition of
photosynthesis and long-term acclimation to
cadmium stress in the hyperaccumulator
Thlaspi caerulescens. ,ew Phytologist, p.1-20,
2007.
KURDZIEL, B.M.; PRASAD, M.N.V.;
STRZALKA, K. Photosynthesis in heavy metal
stressed plants. In: PRASAD, M.N.V. Heavy
metal stress in plants: From biomolecules to
ecosystems. 2nd ed. Springer, printed in India,
2004. p.146-181.
LEE, S.; LEUSTEK, T. The affect of cadmium
on sulfate assimilation enzymes in Brassica
juncea. Plant Science, v.141, p.201-207, 1999.
LEITA, L.; DE NOBILI, M.; CESCO, S.;
MONDINI, C. Analysis of intercellular
cadmium forms in roots and leaves of bush
bean. Journal of Plant ,utrition, v.19, p-527-
533, 1996.
LI, Y.; DHANKHER, O.P.; CARREIRA, L.;
LEE, D.; CHEN, A.; SCHROEDER, J.I.;
BALISH, R.S.; MEAGHER, R.B.
Overexpression of Phytochelatin Synthase in
Arabidopsis Leads to Enhanced Arsenic
Tolerance and Cadmium Hypersensitivity.
Plant and Cell Physiology, v.45, p.1787-1797,
2004.
LOMBI, E.; ZHAO, F.J.; McGRATH, S.P.;
YOUNG, S.D.; SACCHI, G.A. Physiological
evidence for a high-affinity cadmium
transporter highly expressed in a Thlaspi
caerulescens ecotype. ,ew Phytologist, v.149,
p.53-60, 2001.
LOPEZ-MARTIN, M.C.; BECANA, M.;
ROMERO, L.C.; KNOCKING, C.G. Out
Cytosolic Cysteine Synthesis Compromises the
Antioxidant Capacity of the Cytosol to
Maintain Discrete Concentrations of Hydrogen
Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas
V. 2, N. 2, p. 66, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
Peroxide in Arabidopsis. Plant Physiology. v. PAIVA, H.N.; CARVALHO, J.G.; SIQUEIRA,
147, p. 562–572, 2008. J.O.; MIRANDA, J.R.P.; FERNADES, A.R.
LÖSCH, R. Plant mitochondrial respiration Absorção de nutrientes por mudas de ipê-roxo
under the influence of heavy metals. In: (Tabebuia impetiginosa (Mart.) Standl.) em
PRASAD, M.N.V. (Ed.). Heavy metal stress solução nutritiva contaminada por Cádmio.
in plants: From biomolecules to ecosystems. Revista Árvore, v.28, p.189-197, 2004.
2nd ed. Springer, printed in India, 2004. p.182- PAPOYAN, A.; KOCHIAN, L.V. Identification
200. of Thlaspi caerulescens genes that may be
involved in heavy metal hyperaccumulation and
MA, J.F.; UENO, D.; ZHAO, F.J.; McGRATH,
tolerance: characterization of a novel heavy
S.P. Subcellular localisation of cadmio and Zn
metal transporting ATPase. Plant Physiology,
in the leaves of a cadmio-hyperacumulating
v.136, p.3814–3823, 2004.
ecotype of Thlaspi caerulescens. Planta, v.220,
p.731-736, 2005. PERFUS-BARBEOCH, L.; LEONHARDT, N.;
VAVASSEUR, A.; FORESTIER, C. Heavy
MAITANI, T.; KUBOTA, H.; SATO, K.;
metal toxicity: cadmium permeates through
YAMADA, T. The composition of metals
calcium channels and disturbs the plant water
bound to class III tallothionein (phytochelatin
status. The Plant Journal, v.32, p.539–548,
and its desglycyl peptide) induced by various
2002.
metals in root cultures of Rubia tinctorum.
Plant Physiology, v.110, p.1145–1150, 1996. PIETRINI, F.; IANNELLI, M.A.;
PASQUALINI, S.; MASSACCI, A. Interaction
MCGRATH, S.P.; LOMBI, E.; GRAY, C.W.;
of cadmium with glutathione and
CAILLE, N.; DUNHAM, S.J.; ZHAO, F.J.
photosynthesis in developing leaves and
Field evaluation of Cd and Zn phytoextraction
chloroplasts of Phragmites australis (Cav.)
potential by the hyperaccumulators Thlaspi
Trin. ex Steudel. Plant Physiology, v.133,
caerulescens and Arabidopsis halleri.
p.829-837, 2003.
Environmental Pollution, v.141, p.115–125,
2006. REA, P.A.; VATAMANIUK, O.K.; RIGDEN, D.J.
Weeds, worms, and more. Papain's long-lost
MILNER, M.J.; KOCHIAN, L.V. Investigating
cousin, phytochelatin synthase. Plant
Heavy-metal Hyperaccumulation using Thlaspi
Physiology, v.136, p.2463-2474, 2004.
caerulescens as a Model System. Annals of
Botany, v.102, p.3–13, 2008. ROMERO-PUERTAS, M.C.; PALMA, J.M.;
GÓMEZ, M.; DEL RÍO, L.A.; SANDALIO,
NISHIZONO, H.; KUBOTA, K.; SUZUKI, S.;
L.M. Cadmium causes the oxidative
ISHII, F. Accumulation of heavy metals in cell
modification of proteins in pea plants. Plant,
walls of Polygonum cuspidatum roots from
Cell and Environment, v.25, p.677–686, 2002.
metalliferous habitats. Plant Cell Physiology,
v.30, p.595-598, 1989. ROMERO-PUERTAS, M.C.; CORPAS, F.J.;
SANDALIO, L.M.; LETERRIER, M.;
NOCITO, F.F.; PIROVANO, L.; COCUCCI,
RODRÍGUES-SERRANO, M.; del RÍO, L.A.;
M.; SACCHI, G.A. Cadmium-induced sulfate
PALMA, J.M. Glutathione reductase from pea
uptake in maize roots. Plant Physiology, v.129,
leaves: response to abiotic stress and
p.1872-1879, 2002.
characterization of the peroxisomal isozyme.
NOCITO, F.F.; ESPEN, L.; CREMA, B.; ,ew Phytologist, v.170, p.43-52, 2006.
COCUCCI, M.; SACCHI, G.A. Cadmium
SAITO, K. Sulfur Assimilatory Metabolism.
induces acidosis in maize root cells. ,ew
The Long and Smelling Road. Plant
Phytologist (2008) in press.
Physiology, v.136, p.2443–2450, 2004.
OSKARSSON, A.; LINDÉN, A.; OLSSON, I-
SANITÀ DI TOPPI, L.; GABBRIELLI, R.
M.; PETERSSON, K. Cadmium in food chain
Response to cadmium in higher plants.
and health effects in sensitive population
Environmental and Experimental Botany,
groups. BioMetals, v.17, p.531–534, 2004.
v.41, p.105–130, 1999.

Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas

V. 2, N. 2, p. 67, 2008
 GUIMARÃES, Marcelo de A. ,SANTANA, Tessio A. de et al .
__________________________________________________________________________________________
SARRY, J-E.; KUHN, L.; DUCRUIX, C.; mechanisms of cadmium carcinogenesis.
LAFAYE, A.; JUNOT, C.; HUGOUVIEUX, Toxicology, v.192, p.95-117, 2003.
V.; JOURDAIN, A.; BASTIEN, O.; FIEVET,
WAWRZYNSKI, A.; KOPERA, E.;
J.B.; VAILHEN, D. The early responses of
WAWRZYNKA, A.; KAMINSKA, J.; BAL,
Arabidopsis thaliana cells to cadmium
W.; SIRKO, A. Effects of simultaneous
exposure explored by protein and metabolite
expression of heterologous genes involved in
profiling analysis. Proteomics, v.6, p.2180–
phytochelatin biosynthesis on thiol content and
2198, 2006.
cadmium accumulation in tobacco plants.
SCHÄFER, H.J.; HAAG-KERWER, A.; Journal of Experimental Botany, v.57,
RAUSCH, T. cDNA cloning and expression p.2173–2182, 2006.
analysis of genes encoding GSH synthesis in
WOJAS, S.; CLEMENS, S.; HENNIG, J.;
roots of the heavy metal accumulator Brassica
SKLODOWSKA, A.; KOPERA, E.; SCHAT,
juncea L.: evidence or Cd-induction of a
H.; BAL, W.; ANTOSIEWICZ, D.M.
putative mitochondrial g-glutamylcysteine
Overexpression of phytochelatin synthase in
synthetase isoform. Plant Molecular Biology,
tobacco: distinctive effects of AtPCS1 and
v.37, p.87–97, 1998.
CePCS genes on plant response to cadmium.
SHAW, B.P.; SAHU, S.K.; MISHRA, R.K. Journal of Experimental Botany, v 59, p.
Heavy metal induced oxidative damage in 2205–2219, 2008.
terrestrial plants. In: PRASAD, M.N.V. (Ed.).
YU, H.; WANG, J.; FANG, W.; YUAN, J.;
Heavy metal stress in plants: From YANG, Z. Thiol-peptide level and proteomic
biomolecules to ecosystems. 2nd ed. Springer,
changes in response to cadmium toxicity in
printed in India, 2004. p.84-126. Oryza sativa L. roots. Science of the Total
SIMMONS, R.W.; PONGSAKUL, P.; Environment, v.370, p.302–309, 2006.
SAIYASITPANICH, D.; KLINPHOKLAP, S. ZHU, Y.L.; PILON-SMITH, E.A.H.;
Elevated levels of cadmium and zinc in paddy JOUANIN, L.; TERRY, N. Overexpression of
soils and elevated levels of cadmium in rice glutathione synthetase in Indian mustard
grain downstream of a zinc mineralized area in enhances cadmium accumulation and tolerance.
Thailand. Implications for public health Plant Physiology, v.119, p.73–79, 1999.
Environmental Geochemistry and Health,
v.27, p.501–511, 2005.
SOBKOWIAK, R.; DECKERT, J. The effect of
cadmium on cell cycle control in suspension
culture cells of soybean. Acta Physiologiae
Plantarum, v.26, p.335–344, 2004.
VAHTER, M.; BERGLUND, M.; NERMELL,
B.; AKESSON, A. Bioavailability of cadmium
from shelltish and mixed diet in women.
BioMetals, v.136, p.332–341, 1996.
WAALKES, M.P. Cadmium carcinogenesis.
Mutation Research/Fundamental and Molecular
Mechanisms of Mutagenesis. v.533, p.107-120,
2003.
WAGNER, G.J. Accumulation of cadmium in
crop plants and its consequences to human
health. Advances in Agronomy, v.51, p.173-
212, 1993.
WAISBERG, M.; JOSEPH, P.; HALE, B.;
BEYERSMANN, D. Molecular and cellular

Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas

V. 2, N. 2, p. 68, 2008

View publication stats