soja e

abelhas
Decio Luiz Gazzoni
 Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária
Embrapa Soja
Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento

SOJA E ABELHAS
Decio Luiz Gazzoni

Versão traduzida para o Português

Embrapa
Brasília, DF
2017
Exemplares desta publicação podem ser adquiridos na:
Embrapa Soja
Rod. Carlos João Strass, s/n, Acesso Orlando Amaral, Distrito de Warta
Londrina, PR, Brasil
CEP 86001-970
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Embrapa Soja

Comitê Local de Publicações

Presidente: Ricardo Vilela Abdelnoor
Secretária-Executiva: Regina Maria Villas Bôas de Campos Leite
Membros: Alvadi Antonio Balbinot Junior, Claudine Dinali Santos Seixas, José Marcos Gontijo Mandarino, Fernando
Augusto Henning, Liliane Márcia Hertz Henning, Maria Cristina Neves de Oliveira, Norman Neumaier e Vera de Toledo
Benassi

Supervisão editorial: Vanessa Fuzinatto Dall´Agnol

Normalização bibliográfica: Ademir Benedito Alves de Lima
Editoração eletrônica e capa: Vanessa Fuzinatto Dall´Agnol
Fotos da capa: Decio Luiz Gazzoni

1ª edição
1ª impressão (2017): 2.000 exemplares

Todos os direitos reservados

A reprodução não autorizada desta publicação, no todo ou em parte,
constitui violação dos direitos autorais (Lei no 9.610).

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)

Embrapa Soja

Gazzoni, Decio Luiz.

Soja e abelhas / Decio Luiz Gazzoni. – Brasília, DF : Embrapa, 2017.
151 p. : il. color. ; 21,6 cm x 27,9 cm.

Publicado anteriomente como: Soybean and Bees

ISBN 978-85-7035-674-1

1. Soja. 2. Polinização. 3. Abelha. I.Título.

CDD 633.34

©
Embrapa 2017
AUTOR

Decio Luiz Gazzoni

Engenheiro Agrônomo
M.Sc. em Entomologia
Pesquisador da Embrapa Soja
Londrina, PR
Foto: Paulo Robson de Souza

Este livro é dedicado ao meu amigo de longa

data, Engenheiro Agrônomo Dr. Arnildo Pott,
ex-cientista da Embrapa, atualmente professor
de Botânica da Universidade Federal do Mato
Grosso do Sul. Ele é um estudioso de botânica
mundialmente reconhecido, cuja sabedoria,
conhecimento, contribuição científica,
dedicação, atitude e esforço sempre admirei.
APRESENTAÇÃO
O Brasil, alinhado com os esforços internacionais, tem realizado vários estudos e atividades
com vistas à conservação e uso sustentável de polinizadores. A perda de habitat primário
desses agentes, em grande parte devido à supressão da vegetação nativa para múltiplos usos,
constitui uma das maiores ameaças para os serviços de polinização dos ecossistemas. As ações
para reversão do problema estão em curso. Por exemplo, em termos de políticas públicas, a
Lei Florestal brasileira pode, potencialmente, favorecer o serviço de polinização ambiental,
fornecendo abrigo e alimento para polinizadores. A Embrapa está comprometida com o es-
tudo e a quantificação dessa contribuição.

Na Embrapa, a crescente atenção dada a essa questão sublinha a necessidade de expandir o

uso de tecnologias, processos e estruturas para garantir que os serviços de polinização sejam
favorecidos. Estudos estão sendo desenvolvidos para o monitoramento contínuo, a caracteri-
zação de polinizadores e sua contribuição para os sistemas de produção agrícola praticados
no país. É necessária atenção especial para monitorar e estudar as consequências do des-
matamento e do uso inadequado de agrotóxicos na agricultura, bem como de outros proces-
sos que possam representar uma desvantagem para o serviço ambiental de polinização.

Além disso, a Embrapa entende que a polinização tem grande valor para a produção agrícola
e para o meio ambiente. O equilíbrio dos ecossistemas depende da fertilidade do solo, da não
contaminação da água e do ar, da decomposição dos resíduos e da reciclagem, bem como da
desaceleração no ritmo dos eventos meteorológicos extremos e catástrofes naturais. Por isso,
todos os esforços para entender e garantir a integridade dos serviços ambientais representa
um grande benefício para a existência humana no planeta.

A agricultura de pequena escala, realizada em espaços pequenos ou em sistemas orgânicos

de produção, pode ser conduzida sem o uso de agrotóxicos, sob certas circunstâncias. Por
outro lado, os agrotóxicos constituem uma contribuição importante para a agricultura em
larga escala, devido a razões operacionais e econômicas, embora a sua aplicação deva seguir
as recomendações das boas práticas agrícolas. Portanto, os sistemas de produção devem ser
melhorados para favorecer a ação de inimigos naturais e de polinizadores.

Consequentemente, o manejo de áreas agrícolas deve contar com práticas que favoreçam a
presença e a permanência de insetos benéficos nos campos de cultivo, com ênfase nas popu-
lações de polinizadores. A adoção de boas práticas agrícolas, tais como manejo integrado
de pragas (MIP), significa menores custos de produção e menor risco de perturbação dos
ecossistemas. Também, é importante mencionar que a Embrapa, historicamente, mantém
diretrizes para apoiar o contínuo desenvolvimento e utilização de programas de manejo de
pragas, com o objetivo de minimizar os danos de pragas para as culturas, com redução dos
custos de produção e do impacto ambiental negativo.

Nesse particular, a Embrapa sempre manteve uma clara diretriz de preocupação ambiental
nas tecnologias desenvolvidas por seus cientistas. E, mais recentemente, foi incorporado ao
seu programa um Arranjo de Pesquisa - um conjunto de projetos correlacionados - chamado
Poliagro, que visa harmonizar os sistemas de produção existentes ou futuros, com o serviço
ambiental de polinização. Outros Arranjos de projetos, tais como A.B.E.L.H.A e SA (Serviços
Ambientais) complementam o tema central do Poliagro, na busca por sistemas de produção
agrícola mais favoráveis ao serviço ambiental de polinização.

O Poliagro integrará as redes de investigação existentes, ou criará novas redes, envolvendo

institutos e universidades no Brasil e no exterior, sob a coordenação da Embrapa, gerando
processos e tecnologias para auxiliar os agricultores e subsidiar políticas públicas, com foco
na criação de um ambiente favorável para o serviço de polinização. Além de ser uma demanda
generalizada na sociedade, os estudos a serem realizados pelo POLIAGRO estão totalmente
em linha com as preocupações dos agricultores e suas organizações, bem como dos órgãos
governamentais como os Ministérios do Meio Ambiente (MMA), da Agricultura, Pecuária e
Abastecimento (MAPA) e da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações (MCTIC).

O Livro Soja e Abelhas constitui uma revisão bibliográfica do processo de polinização na soja,
cujo recente aumento da produtividade, fundado em inovações tecnológicas, depende de um
manejo eficiente da cultura. A soja é a cultura mais importante do país, ocupando grandes
áreas, portanto com maior consumo de agrotóxicos, aspectos que podem afetar negativa-
mente o serviço ecossistêmico de polinização, o qual, por outro lado, beneficia também
outras culturas adjacentes, cultivadas na paisagem agrícola. Um aspecto que deve ser con-
siderado é que, embora a soja seja uma planta cleistogâmica, com baixa taxa de polinização
cruzada, alguns estudos apontam para benefícios quando as abelhas visitam suas flores de
forma consistente, um aspecto que deve ser definitivamente esclarecido.

O autor argumenta, corretamente, a necessidade de expandir o domínio da diversidade e da

abundância sazonal de abelhas polinizadoras em relação às diferenças morfológicas entre
cultivares de soja, o que é crucial para estabelecer uma estratégia de mitigação do impacto
negativo das ações de controle de pragas sobre o serviço de polinização.

Na minha opinião, o esforço representado por este livro é justificado pela importância
econômica e ambiental da produção de soja, uma cultura que tem crescido expressivamente
nas últimas três décadas, e é responsável por quase 50% da área de grãos no Brasil. Cultivada
principalmente nas regiões Centro-Oeste e Sul, a soja conforma um complexo composto de
grãos, farelo e óleo, e se destaca como o principal produto da pauta das exportações brasilei-
ras, com cerca de 15% do total exportado pelo país. O MAPA prevê um aumento de 45% na
produção brasileira de soja entre 2016 e 2019, suportado pela expansão tanto da demanda
internacional quanto do consumo interno, não só para a produção de alimentos mas, tam-
bém, para fins industriais, incluindo a produção de biodiesel, uma razão para melhorar
continuamente a sustentabilidade dos sistemas de produção de soja.

O esforço feito pelo Dr. Decio Luiz Gazzoni na organização deste livro é amplamente bem-
vindo. Com informações detalhadas, apresentadas de forma objetiva, didática e ilustrada,
esta publicação oferece aos produtores, técnicos, estudantes, funcionários governamentais e
outros cidadãos interessados, fatos e números para as reflexões indispensáveis para a expan-
são do conhecimento das interações entre a polinização por abelhas e o cultivo da soja. Em
obtendo-se a harmonização das formas, meios e tempos necessários para o serviço de polini-
zação, também será possível programar a aplicação de agrotóxicos, de modo a não prejudicar
os polinizadores, bem como para mitigar os danos presentes ou potenciais para o equilíbrio
dos ecossistemas – um valor permanente da Embrapa.

Maurício Antônio Lopes

Presidente da Embrapa
PREFÁCIO

A soja (Glycine max (L.) Merrill) é hospedeira de vários insetos-pragas ao longo de seu ciclo,
desde a germinação até a maturação. Exceção feita para o interregno entre a germinação e o
surgimento da primeira folha trifoliolada, a produtividade de soja e a qualidade de sementes
são muito mais afetadas no período da fase reprodutiva do ciclo em que existem vagens na
planta, em comparação com a fase vegetativa e o florescimento.

As pragas que atacam a soja durante a fase vegetativa são desfolhadoras (principalmente
lepidópteros e coleópteros), enquanto aquelas que se alimentam de vagens (percevejos ou
brocas) são mais importantes do início da formação de vagens até a maturação fisiológica das
sementes. Em cultivares de ciclo determinado – que cessam seu crescimento vegetativo no
início da floração - as vagens estão presentes sobre a planta apenas após o final do floresci-
mento. Assim, durante a floração, as pragas que provocam desfolhamento são consideradas
as que possuem maior potencial de danos à soja, à semelhança da fase vegetativa.

Entrementes para as cultivares indeterminadas – que não cessam o crescimento vegetativo

no início da floração - isso não é verdade, porque há um período de sobreposição de aproxi-
madamente 15-20 dias em que existem flores nas plantas, ao mesmo tempo em que também
estão presentes vagens em diferentes etapas de desenvolvimento. Nessa condição, as pragas
que se alimentam de vagens, especialmente percevejos, podem se estabelecer em populações
elevadas, além do nível de ação, exigindo medidas de controle de pragas. Neste momento,
deve ser tomado cuidado para evitar ou minimizar o impacto sobre polinizadores.

A planta de soja é hermafrodita, produzindo flores perfeitas com os aparelhos reprodutores

masculino e feminino funcionais presentes, simultaneamente, na mesma flor. As anteras
produzem pólen e os óvulos se desenvolvem no ovário da mesma flor. Quando um grão de
pólen maduro atinge um estigma receptivo, o pólen cresce no interior de um tubo formado
no estilo, de forma que o núcleo da célula do pólen, com toda a informação genética, desloca-
se através do tubo, combinando-se com o ovo no óvulo para formar o zigoto. O ovário protege
e nutre o zigoto e permite o desenvolvimento do embrião, do endosperma e do tegumento da
semente. Na base da flor existe um nectário, órgão da flor que produz néctar, um composto
químico altamente nutritivo, que atrai polinizadores.
A soja é considerada uma planta autógama, cleistogâmica e autopolinizável. Na maioria das
flores de soja, quando ocorre a sua abertura, já ocorreu a autofecundação. Assim mesmo,
após a abertura, o estigma do pistilo é completamente coberto pelas anteras dos estames,
o que torna muito difícil para o pólen exógeno alcançá-lo. Por isso, a polinização cruzada é
mencionada na literatura ocorrendo em taxas baixas, próximo a 2%. A polinização cruzada
na cultura da soja é mediada por polinizadores, normalmente insetos, e especialmente as
abelhas, sendo a polinização pelo vento desprezível. As abelhas coletam néctar como sua
principal fonte de energia (carboidratos) e pólen como a principal fonte de proteína.

A abscisão de flores de soja é muito alta, superior a 80%, sendo que o número de vagens
efetivamente colhidas corresponde a 10-20% do número de flores abertas. De acordo com a
literatura revisada, as flores que caem da planta estão todas fertilizadas e, geralmente, con-
tendo proembriões que já haviam passado por duas ou três divisões celulares. De acordo com
o conhecimento atualmente disponível na literatura, aparentemente não há nenhuma inter-
ferência de insetos-pragas ou de falta de polinização, que possam ser responsabilizados pela
abscisão de flores de soja.

A fertilização das flores de soja geralmente ocorre um dia antes ou no próprio dia da abertura
da flor, o que reduz, teoricamente, a dependência da polinização por insetos. A polinização
cruzada na cultura da soja, embora em taxas baixas, é mediada por insetos polinizadores,
normalmente as abelhas, as quais visitam as flores entre as 9h e às 15h, porém concentrando
o forrageamento entre 9h e 12h, dependendo da região, da temperatura e da umidade rela-
tiva do ar.

Apesar da baixa taxa de polinização cruzada, alguns autores afirmam que a polinização
assistida pelas abelhas aumenta a produtividade da soja, principalmente devido ao maior
número de vagens e de grãos por vagem. Estudos realizados nos EUA e no Brasil concluíram
que, quando a soja é cultivada em gaiolas, com colônias de abelhas em seu interior, o rendi-
mento pode aumentar de 10 a 50%, comparativamente a parcelas de soja em gaiolas sem a
presença das abelhas. Quando foi observado um aumento da produtividade da soja na pre-
sença de abelhas, o número de vagens cheias, e o número de sementes por vagem, foram maiores
que as parcelas cultivadas na ausência de abelhas. Entretanto, também existem referências na litera-
tura que apontam para produtividades similares de soja com presença ou ausência de abelhas.

A literatura menciona uma dominância da abelha doméstica, Apis mellifera, forrageando em

campos de soja, mas várias espécies nativas também foram encontradas. Há uma clara ne-
cessidade de estabelecer a diversidade e a abundância sazonal de abelhas polinizadoras for-
rageando em soja, para apoiar a estratégia de mitigação do impacto negativo das ações de
controle de pragas sobre o serviço de polinização.
Uma flor de soja permanece aberta apenas por 1-2 dias. O período de floração da soja dura
cerca de 15 dias para cultivares de ciclo determinado, e cerca de 25 dias para as de ciclo inde-
terminado. No caso de cultivares determinadas, as vagens somente se desenvolvem quando
encerra o período de floração. Já, para as cultivares indeterminadas, parte do período de flo-
ração coincide com a formação e o desenvolvimento de vagens, e pode se sobrepor, parcial-
mente, à fase de enchimento de grãos. Presentemente, as cultivares indeterminadas domi-
nam a área cultivada com soja no Brasil.

Essa diferença no comportamento da floração entre cultivares de soja é crucial para compati-
bilizar a presença de visitantes florais, mormente polinizadores, com o controle de pragas de
soja. Pragas que causam desfolhamento (coleópteros ou lagartas) podem atacar a soja desde
a fase inicial da plântula até a maturidade fisiológica. Os insetos que se alimentam de vagens
(lagartas ou percevejos) são considerados pragas somente quando existem vagens maiores
do que 0,5 cm de comprimento sobre as plantas. Em cultivares determinadas, não há necessi-
dade de controlar insetos que se alimentam de vagens durante o florescimento, o que não é
necessariamente válido para as indeterminadas, pois a decisão passa a depender da abundân-
cia de pragas e do nível de ação recomendado pelo Manejo de Pragas. Para essas cultivares,
um período de aproximadamente duas semanas passa a ser crítico, devido à presença simul-
tânea de flores e vagens, nas plantas de soja.

A visita das abelhas a uma flor pode ser considerada um processo de dois estágios, sendo
orientadas pelo aroma floral, cor e forma das flores. O processo envolve a orientação a uma
distância maior com predomínio do efeito das características visuais e, posteriormente, a ori-
entação é guiada por voláteis, sempre objetivando a busca de néctar e pólen. Assim, o aroma
floral, cor e forma das flores parecem influenciar a visitação das abelhas e fornecer pontos de
referência, que as abelhas utilizam para otimizar o forrageamento em uma espécie de planta
específica.

O néctar é um poderoso atraente das abelhas, para uma determinada flor. O néctar é um
complexo de hidratos de carbono, basicamente uma solução de frutose, glucose, ou saca-
rose em água, com pequenas quantidades de outros compostos (outros hidratos de carbono,
aminoácidos, proteínas, sais minerais, ácidos orgânicos, vitaminas, lipídios, antioxidantes,
alcaloides e flavonoides). O conteúdo de hidratos de carbono no néctar pode variar de 4
a 60%, dependendo da espécie das plantas e das condições ambientais, além de uma variação
de acordo com a hora do dia, o que pode determinar as horas de forrageamento pelas abelhas.

A importância do olfato no recrutamento de abelhas forrageiras tem sido bem documentada.

A abelha doméstica tem um grande número de sensilhas placoides nas antenas, que são os
principais quimiorreceptores para aromas florais. De fato, tem sido sugerido que o olfato de-
sempenha um papel mais importante no recrutamento de forrageiras do que as indicações
fornecidas pela dança observada nas colônias. O aroma é mais importante para orientar e
fidelizar as abelhas produtoras de mel do que a cor, a forma, ou hora do dia, posto que os es-
tudos demonstraram que a discriminação da abelha doméstica foi maior com uma mudança
no aroma do que com o padrão, cor ou forma de flor.

À primeira vista, não parece razoável estabelecer que o aumento da produtividade da soja es-
teja associado com polinização externa, considerando que em plantas cleistogâmicas, quan-
do a flor abre, normalmente já está fertilizada. Conforme já indicado, a polinização cruzada
natural em soja é baixa, tendo sido estimada por diferentes autores variando desde 0,03%
até 4%, apesar de taxas maiores haverem sido referidas. Esses valores indicariam que a po-
linização entomófila teria muito baixo impacto na produtividade da soja. No entanto, per-
siste na literatura uma controvérsia sobre a contribuição dos polinizadores para aumentar a
qualidade e rendimento de sementes de soja. Alguns autores concluíram que a presença de
polinizadores, especialmente as abelhas, em ambiente de campo aberto, ou em soja cultivada
em gaiolas, redundam em incremento da produtividade da soja. Trata-se de uma questão em
aberto, posto não ser esperado aumento de produtividade decorrente da presença de po-
linizadores em uma planta cleistogâmica, autopolinizável, com baixas taxas de polinização
cruzada. Nos estudos que demonstraram maiores rendimentos na presença de abelhas, não
foram apresentadas evidências fisiológicas para fundamentar as constatações de campo.

Entretanto, à margem da discussão acima, impõe-se a necessidade de estudos específicos

para definir as estratégias mais adequadas para minimizar o impacto negativo de medidas
de controle de pragas, sobre polinizadores. Como regra geral, é fundamental observar estri-
tamente as recomendações do MIP para evitar redução no rendimento ou na qualidade das
sementes. Aplicações de inseticidas devem ser evitadas durante o período de florescimento.
Caso sejam necessárias, deve-se preferir inseticidas menos tóxicos para polinizadores, utili-
zados em suas doses mínimas recomendadas. A aplicação de agrotóxico deve, preferencial-
mente, ser realizada durante períodos do dia em que as populações de abelhas na lavoura
de soja são menores, ou mesmo ausentes (início da manhã, final da tarde ou à noite). Além
disso, outros componentes do sistema de produção, que possam afetar negativamente os po-
linizadores, devem ser repensados, assim como, deve-se reforçar aqueles componentes que
favoreçam o serviço natural de polinização.
SUMÁRIO

Ciclo da soja............................................................................................17

Tipos de estruturas reprodutivas as plantas.......................................... 23

Plantas monoicas e dioicas 23
Flores perfeitas...................................................................................................24
Flores: estrutura, anatomia e principais eventos..........................................26

Tipos de crescimento da soja..................................................................39

Desenvolvimento reprodutivo da soja............................................................39
Estrutura de uma flor de soja...........................................................................41
Abscisão de flores, vagens e sementes de soja...............................................48
Desenvolvimento do estame e do óvulo.........................................................49
Polinização das flores de soja...........................................................................51
Embrião, endosperma e desenvolvimento da semente...............................56

Abelhas e suas relações com as plantas..................................................61

Néctar, um mediador-chave.............................................................................61
Composição, dinâmica e papel do néctar.......................................................62
Produção de néctar e a função das enzimas..................................................66
Secreção de néctar.............................................................................................67
Orientação das abelhas......................................................................................68
Néctar e atração de polinizadores...................................................................70
Néctar, aroma e fidelidade dos polinizadores...............................................73
Néctar e proteção...............................................................................................75
Efeitos da remoção de néctar e pólen.............................................................76
Nectários..............................................................................................................79
Nectários de soja e produção de néctar..........................................................79
Os tricomas e os nectários................................................................................84
A produtividade da soja e sua relação com abelhas
e polinização entomófila.........................................................................85
Abelhas e polinização cruzada em soja...........................................................86
Abelhas e produtividade da soja......................................................................89

Polinizadores forrageando em soja........................................................93

Relações entre soja e polinizadores........................................................97

Ciclo da soja e a necessidade de controle de pragas.............................. 103

Referências..............................................................................................107

Glossário..................................................................................................147
CICLO DA SOJA

A soja (Glycine max (L.) Merrill, família Fabaceae, subfamília Faboideae) constitui-se em hos-
pedeira de diversos insetos-praga ou insetos benéficos, no curso de seu ciclo (germinação até
a maturação fisiológica das sementes). A produtividade e a qualidade de sementes e grãos de
soja são mais sujeitas a perdas quando o ataque de pragas ocorre durante o período em que
existem vagens na planta, se comparado com a fase vegetativa e o florescimento. As pragas
que atacam a soja durante a fase vegetativa (Tabela 1 e Figura 1) são, principalmente,
desfolhadores (lepidópteros e coleópteros). Inúmeros estudos realizados ao longo dos úl-
timos 60 anos demonstraram, em definitivo, que a soja pode suportar altas taxas de des-
folhamento, mesmo atingindo 100%, até a fase do florescimento, sem perda de rendimento
ou da qualidade dos grãos ou das sementes, se as condições ambientais e de cultivo forem
adequadas. Esta capacidade demonstra a resiliência da soja para esses estresses bióticos, des-
de que as condições do ambiente (temperatura e água, principalmente) sejam adequadas e as
práticas culturais (manejo dos solos; nutrição de plantas; controle de ervas daninhas, nema-
toides e doenças) sigam as recomendações técnicas (Gazzoni et al, 1978). Devido à necessi-
dade de uso de medidas de controle de insetos-praga que, por vezes, são detrimentais para
insetos benéficos (inimigos naturais e polinizadores), é fundamental adaptar os sistemas de
produção para tornar o ambiente em que a soja é cultivada tão favorável quanto possível
para os insetos benéficos.

Tabela 1. Estádios de desenvolvimento da soja

a. Estágio vegetativo
Estágio Denominação Descrição
VE Emergência Cotilédones acima da superfície do solo
V1 Primeiro nó Duas folhas nos nós unifoliolados completamente desenvolvidas
Trifólio completamente desenvolvido no primeiro nó acima dos nós
V2 Segundo nó
unifoliolados
Três nós no caule principal com folhas completamente
V3 Terceiro nó
desenvolvidas, iniciando no nó unifoliolado
“n” nós no caule principal com folhas completamente
Vn Enésimo nó
desenvolvidas, iniciando no nó unifoliolado.

SOJA E ABELHAS 17
 b. Estágio reprodutivo
Estágio Denominação Descrição
R1 Início do florescimento Uma flor aberta em qualquer nó do caule principal
Uma flor aberta em um dos dois nós terminais do caule principal,
R2 Florescimento pleno
que tenham uma folha completamente desenvolvida.
Vagem com 5 mm de comprimento em um dos quatro nós
R3 Início da formação de vagens terminais do caule principal, que tenham a folha completamente
desenvolvida
Vagem com 2 cm de comprimento em um dos quatro nós terminais
Vagens completamente
R4 do caule principal, que tenham a folha completamente
desenvolvidas
desenvolvida
Grãos com 3mm de comprimento em uma vagem localizada em um
R5 Enchimento de grãos dos quatro nós terminais do caule principal, que tenham a folha
completamente desenvolvida
Vagem contendo grãos verdes, que preencham as cavidades da
R6 Grão cheio vagem em um dos quatro nós terminais do caule principal, e que
tenham uma folha completamente desenvolvida
Uma vagem contendo grãos, localizada no caule, com coloração
R7 Início da maturação
típica de maturação
Noventa e cinco por cento das vagens da planta com coloração
R8 Maturação plena
típica de maturação.
Source: Fehr and Caviness, 1971; 1977.
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

VE. (Germinação e cotiledones). V1. Folhas unifolioladas. V3. Duas folhas trifoliolada abertas.

V4. Três folhas trifoliolada abertas. V6. Cinco folhas trifolioladas abertas.

Figura 1. Estágios vegetativos da soja.

18 SoJA E ABELHAS
 A soja torna-se mais suscetível aos danos causados pelo ataque de insetos-praga na fase re-
produtiva, após o florescimento. Durante a floração, as plantas de soja ainda resistem a altas
taxas de desfolha (até 50%), sendo mais suscetíveis a perdas de área foliar do início da for-
mação de vagens ao início da maturação (Gazzoni e Minor, 1979; Gazzoni e Moscardi,
1998).

As pragas que atacam os grãos (sementes) são muito mais prejudiciais para a planta de soja
do que os desfolhadores, porém, sua importância é limitada às fases de desenvolvimento de
soja entre R3 e R7 (Figura 2; Figura 3). O ataque das pragas pode resultar em perda parcial ou
total de vagens e grãos, ou redução do peso do grão. A capacidade de recuperação das plantas
de soja diminui à medida que as vagens aumentam de tamanho, ou conforme avança o de-
senvolvimento dos grãos. O ataque de percevejos às sementes de soja pode ocasionar danos
irreversíveis quando as pragas afetam o eixo hipocótilo-radícula, o que impede a germinação
da semente ou afeta a emergência das plântulas (Corso, 1977).
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

R1. Início do florescimento. R2. Pleno florescimento. R3. Início da formação de R4. Plena formação de vagens.
vagens.

R5. Início de enchimento de grãos. R6. Pleno enchimento R7. Maturação fisiológica. R8. Maturação de
de grãos. colheita.

Figura 2. Estágios reprodutivos da soja.

SOJA E ABELHAS 19
 Fotos: Decio Luiz Gazzoni

R3. Comprimento= 8 mm. R4. Comprimento= 20 mm. R5. Comprimento= 40 mm.

R6. Comprimento= 45 mm. R7. Comprimento= 45 mm. R8. Comprimento= 45 mm.

Figura 3. Tamanho de vagens e sementes (cm) de soja nos estágios R3 a R8.

Sob algumas condições, especialmente de ataques mais intensos de percevejos, a planta não
completa o seu ciclo de forma adequada, retardando a maturação, causando retenção de
folhas e prejudicando a colheita mecânica (SILVA e RUEDELL, 1983). Os percevejos tam-
bém são responsáveis pela transmissão de doenças, pois o local onde o aparelho bucal do
percevejo penetra no grão permite a intrusão de organismos patogênicos, como do fungo
Nematospora coryli e de algumas bactérias. Além da redução de rendimento, ataques severos
de percevejos resultam em redução do teor de óleo e elevação do teor de proteína no grão
(CORSO e PORTO, 1978; VILLAS BOAS et al., 1990).

É importante mencionar que os percevejos podem colonizar plantas de soja em diferentes

fases de desenvolvimento. No entanto, a capacidade de causar danos se restringe ao seu
ataque diretamente nas vagens e grãos, sem danos observáveis antes da presença de vagens,
ou quando estas estão maduras, próximo à colheita. Observa-se, com alguma frequência,
populações de percevejos antes da floração, as quais aumentam progressivamente na fase
reprodutiva, por vezes com um crescimento exponencial até próximo à colheita, especial-
mente em cultivares de ciclo médio e tardio. Esse aumento da população não é resultado,
apenas, de insetos que se desenvolveram no mesmo campo onde as pragas estão presentes.
Na maioria dos casos, o crescimento da população é devido à intensa migração de insetos
adultos, a partir de áreas onde sobreviveram na entressafra, ou de lavouras recém-colhidas,
em busca de abrigo, alimentação e condições de reprodução mais adequadas.

20 SoJA E ABELHAS
A soja pode suportar um determinado nível populacional de percevejos, sem reduzir a sua
produção ou a qualidade das suas sementes. Um estudo pioneiro e, provavelmente o mais
importante e conclusivo, foi conduzido pelo Villas Boas et al. (1990), que estudou por sete
anos consecutivos os efeitos de diferentes populações de percevejos na produtividade de soja
e na qualidade de sementes. Os autores concluíram que nível de ação de até quatro perceve-
jos por metro de linha de soja, para controle da praga, não conduziu a diferenças estatísticas
na produtividade e qualidade das sementes, em comparação com parcelas sem percevejos
(população controlada preventivamente com aplicações semanais de inseticidas). Quan-
do o nível de ação foi estabelecido acima de quatro percevejos por metro de linha de soja, o
rendimento diminuiu progressivamente, sendo também afetada a viabilidade das sementes.

Felizmente para os produtores - e para os polinizadores - durante o período de floração,

quando as abelhas forrageiam na soja, as pragas que atacam vagens e sementes geralmente
não são importantes, desde que essas estruturas ainda não estejam presentes nas plantas.
No entanto, enquanto o fato é verdadeiro para cultivares de soja com hábito determinado,
a situação é mais complexa para as indeterminadas, devido à sobreposição da floração com
outros estádios reprodutivos. Em cultivares determinadas, o período de floração se encerra
ao iniciar o estádio R3; entrementes, as flores ainda podem ser observadas nas plantas até o
estádio R6, em cultivares indeterminadas.

A fim de evitar impactos negativos no controle de pragas da soja sobre as abelhas e outros
polinizadores, é fundamental compreender a anatomia e a fisiologia da reprodução das plan-
tas de soja, bem como a sincronia do ataque de pragas e seus danos em relação aos estágios
de desenvolvimento da soja. Conceitos como o monitoramento de pragas, os níveis de danos
e de ação, bem como a diversificação de estratégias de controle de pragas, desempenham um
papel fundamental para alcançar esta meta.

Além disso, é importante entender os pormenores da anatomia e fisiologia da reprodução de

soja e a resiliência de soja aos danos causados por insetos-praga, ao longo de todo o seu ciclo,
especialmente enquanto as vagens não estão presentes nas plantas. Esta especificidade vai
ajudar a organizar as práticas de manejo de pragas e afinar a estratégia, tendo como objetivo
o menor impacto possível sobre os polinizadores que visitam a soja.

SOJA E ABELHAS 21
 TIPOS DE ESTRUTURAS REPRODUTIVAS
DAS PLANTAS

Plantas monoicas e dioicas

O processo de polinização é, em grande parte, vinculado ao tipo de estruturas florais das
plantas. Algumas plantas têm flores que não são perfeitas, ou seja, elas não têm ambas as
partes reprodutivas (masculinas e femininas) na mesma estrutura floral. Em vez disso, essas
plantas produzem flores masculinas (têm apenas estames) ou femininas (têm apenas pistilos).

Plantas monoicas (Figura 4) têm flores masculinas e femininas separadas, contudo, ambas
presentes na mesma planta. O milho é uma planta monoica típica, com os dois tipos de flo-
res se desenvolvendo em diferentes partes da planta. As flores masculinas se formam na
extremidade superior da planta, denominada pendão. As flores femininas localizam-se na
parte mediana do caule, no interior da estrutura da espiga, onde, posteriormente, estarão
abrigadas as sementes.
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

Pendão

Anteras do pendão
Pendão do milho (estrutura
(estrutura masculina) masculina)
Espiga

“Cabelos” que
se conectam ao
Espiga do milho ovário (estrutura
(estrutura feminina) feminina)

Planta de milho, pendão e espiga.

Figura 4. Estrutura reprodutiva de uma planta monoica (milho).

SOJA E ABELHAS 23
 O pendão começa a desenvolver-se no interior da planta e é composto por centenas de flores
masculinas que contêm estames. Torna-se completamente visível do exterior cerca de um
dia antes de estar maduro, quando começa a produzir o pólen, que se desprende com facili-
dade das anteras. A estrutura feminina está localizada dentro da futura espiga, sendo o pólen
conduzido até os óvulos através do tubo polínico, que se desenvolve no interior dos “cabelos”
que se prolongam do interior para o exterior da espiga (GEITMANN e RAVISHANKAR, 2007).
Devido ao fato de o pólen desprender-se com facilidade das anteras, a polinização no milho é
predominantemente anemófila.

Existem espécies de plantas chamadas dioicas, em que cada planta é exclusivamente mas-
culina ou feminina. As flores de plantas dioicas apresentam estames, mas não pistilos, ou o
inverso, e estão presentes em plantas separadas, não em partes separadas da mesma planta.
Um exemplo de planta dioica pode ser observado na Figura 5.
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

A C

Figura 5. Exemplo de uma planta dioica, Actinidia deliciosa (Kiwi). A) Femea, B) Macho e C) Fruto.

Flores perfeitas
Existem plantas hermafroditas, como a soja, com flores perfeitas, nas quais convivem na
mesma estrutura floral órgãos reprodutivos masculinos e femininos. As flores que possuem
órgãos funcionais masculino e feminino, na mesma estrutura, são consideradas flores perfei-

24 SoJA E ABELHAS
 tas (Figura 6), posto que as estruturas exigidas para produzir uma semente, por reprodução
sexual, estão presentes na mesma flor, com anteras que produzem o pólen e ovários con-
tendo óvulos.

Quando o pólen maduro entra em contato com um estigma receptivo, o grão de pólen ger-
mina e um tubo polínico se forma no interior do estilo. O núcleo do grão de pólen, com toda
a informação genética, viaja através do tubo e combina-se com o óvulo. O ovário protege e
nutre o zigoto, sendo responsável não apenas pelo desenvolvimento do embrião, como, tam-
bém, do endosperma e tegumento da semente.

O componente visualmente mais atraente da flor é a pétala. O conjunto de pétalas de uma flor
é chamado corola. Analisando a partir de uma perspectiva humana, a atratividade das pétalas
é a principal motivação para o cultivo de uma planta não-alimentar, as chamadas plantas or-
namentais. De forma similar, do ponto de vista da estratégia da Natureza, as pétalas servem
para atrair insetos, de forma que as plantas possam se beneficiar de insetos visitantes, a
fim de mover o pólen dentro das flores ou entre elas. A cor, forma e tamanho das pétalas
é parte da estratégia de atração de polinizadores para uma flor específica. Já as sépalas são
a estrutura localizada abaixo das pétalas, e podem até assemelhar-se a elas, servindo como
uma proteção em torno da flor quando está fechada.
Foto e ilustração: Decio Luiz Gazzoni

A B
Antera
Filamento Estigma
Pólen
Estilo

Pétala
Sépala Ovário
Óvulo

Figura 6. Descrição esquemática (A) e exemplo de uma flor perfeita (B), Passiflora edulis (maracujá) .

As flores perfeitas têm estruturas chamadas estames que produzem o pólen (gametas mascu-
linos). Um estame compõe-se de anteras, onde o pólen é produzido, e filamentos, que servem
de suporte para a antera. As estruturas reprodutivas femininas, chamadas de pistilo, são com-
postas por: a) o estigma, que recebe o pólen; b) o estilo, onde se desenvolve o tubo polínico; e
c) o ovário, onde os óvulos (gametas femininos) estão localizados e a semente se desenvolve.
O ovário é suportado pelo pedúnculo e pode ter vários óvulos. Cada óvulo compõe-se da
célula reprodutiva feminina, que se combina com o pólen para formar o embrião da semente,

SOJA E ABELHAS 25
 além de outras células vegetativas, que se transformarão em endosperma e no revestimento
da semente. As partes de uma flor perfeita são sempre as mesmas, porém, existe uma diversi-
dade de flores perfeitas. Por exemplo, algumas flores perfeitas têm uma estrutura que man-
tém os estames separados do pistilo, até ocorrer a visita de um inseto.

Flores: estrutura, anatomia e principais eventos

A flor é a estrutura reprodutiva das angiospermas. A função biológica de uma flor é efetuar
a reprodução, dispondo de mecanismos para a união do espermatozoide com os óvulos. As
flores podem facilitar a polinização cruzada (fusão do esperma e dos óvulos provenientes de
diferentes indivíduos, de uma mesma espécie) ou estarem restritas à autofecundação (fusão
do esperma e do óvulo da mesma flor). Algumas flores produzem diásporos sem fecundação
(partenocarpia). As flores contêm esporângios, que são o local onde gametófitos se desen-
volvem. Ao final, são as flores que dão origem a frutos e sementes. Muitas flores evoluíram
para serem atraentes aos polinizadores, que se tornam vetores para transferência de pólen
para o estigma da mesma ou de outras flores, da mesma espécie.

As partes da flor
As partes essenciais de uma flor podem ser divididas em vegetativa - que consiste em pétalas
e sépalas associadas no perianto; e reprodutiva - com estruturas masculina e feminina. De
forma genérica, uma flor consiste em quatro estruturas localizadas na extremidade de uma
haste. Cada uma dessas partes está disposta em verticilo ou espiral, em torno de um ponto
(Figura 7).
Foto: Decio Luiz Gazzoni

Estame

Filamento
Estigma

Estilo

Pétala

Figura 7. Partes de uma flor perfeita.

26 SoJA E ABELHAS
As quatro espirais principais, a partir da base da flor, são as seguintes:
a) vegetativa (perianto)
I. Cálice: arranjo mais externo, que consiste de unidades chamadas sépalas. Normalmente
são de cor verde, recobrindo as demais estruturas na fase de botão;
II. Corola: a próxima espiral em direção ao ápice, composta por unidades chamadas pétalas,
normalmente de textura fina e macia, sendo coloridas como parte da estratégia de atração
de polinizadores.

b) Reprodutiva
I. Androceu (derivada do grego andros oikia = a casa do homem): o próximo espiral, por vezes
composto de várias voltas, consiste em unidades chamadas estames. Os estames compõem-
se de uma haste chamada filamento, em cujo topo encontra-se a antera, onde o pólen é pro-
duzido por meiose (RODRIGUEZ-RIAÑO et al., 1999);
II. Gineceu (derivada do grego oikia gynaikos = a casa da mulher): é a estrutura central de
uma flor, que consiste em uma ou mais unidades chamadas carpelos (SATTLER, 1974). O car-
pelo - ou vários carpelos fundidos - contêm uma estrutura denominada ovário. Em seu in-
terior localizam-se os megasporângios (óvulos) que, por meiose, geram os megásporos, os
quais constituirão o gametófito feminino. O gineceu de uma flor também é descrito usando
uma terminologia alternativa, em que a estrutura visível é chamada de pistilo (que consiste
em um ovário, estilete e estigma). Um pistilo pode ser formado de um único carpelo ou um
número de carpelos fundidos juntos. A ponta pegajosa do pistilo - o estigma - é o receptor de
pólen. A haste de suporte, o estilo, torna-se o caminho para o crescimento do tubo polínico,
formados partir de grãos de pólen que aderiram ao estigma (SATTLER, 1974).

As flores podem apresentar variações, de acordo com a presença ou ausência das diferentes
partes acima mencionadas, na mesma estrutura floral (sépalas, pétalas, estames e pistilo).
Uma flor é chamada completa se todos os quatro órgãos florais estão presentes na mesma
estrutura da flor, enquanto uma flor incompleta carece de uma ou mais estruturas. Como
exemplo, flores da família Poaceae são incompletas - faltando as sépalas e pétalas - e
anemófilas. Infere-se que uma planta anemófila não precisa atrair agentes polinizadores. En-
tão, a evolução teria conduzido às plantas com flores incompletas.

Estrutura de uma flor

A Figura 8 mostra um exemplo genérico das estruturas de uma flor, embora exista variabili-
dade entre diferentes espécies de plantas. As quatro partes principais de uma flor são geral-
mente definidas por suas posições sobre o receptáculo e não pela sua função. Em algumas
flores faltam algumas partes, ou então, estas podem ser modificadas para cumprir outras

SOJA E ABELHAS 27
 funções, ou ainda, uma estrutura pode mimicar o que, normalmente, é outra parte. Por
exemplo, em algumas famílias botânicas, as pétalas são muito reduzidas, parecendo sépa-
las; em outras, as sépalas são coloridas e se assemelham a pétalas. Em outras flores, estames
modificados assemelham-se a pétalas (PRENNER, 2010).

Quando partes da flor que estão fundidas entre si são provenientes do mesmo padrão circu-
lar, são ditas conatas, enquanto, se as partes fundidas provêm de diferentes espirais, são ad-
natas. Quando as pétalas são fundidas em um tubo ou anel, constituindo uma única unidade,
são chamadas simpétalas ou gamopétalas. Quando flores simpétalas apresentam simetria bi-
lateral, com um lábio superior e outro inferior, são chamadas bilabiadas. Flores com pétalas
ou sépalas conatas podem ter a corola ou o cálice com diferentes formas (campanuladas,
funiliformes, tubulares ou rotacionadas (SATTLER, 1988).
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

A B

Nectários
Ovário

Óvulo Lóculos

Placenta

Receptáculo

Pedicelo

C Estigma D

Estame

Grãos de Pólen

Figura 8. Detalhes da estrutura de uma flor perfeita. A) Corte longitudinal de uma flor perfeita; B) Detalhes do
ovário e dos nectários; C)/D) Vista lateral e de topo da estrutura reprodutiva.

28 SoJA E ABELHAS
Quando o perianto é cortado ao longo do eixo central e, metades simétricas são produzidas, a
flor dispõe de simetria radial. Essas flores, também, são conhecidas por serem actinomorfas
ou regulares, como ocorre em algumas rosáceas. Quando as flores são bifurcadas, e as meta-
des simétricas da flor somente são obtidas por uma linha específica, são denominadas irregu-
lares ou zigomórficas, como ocorre com a maioria das orquídeas (SATTLER, 1988).

As flores podem ser diretamente ligadas à planta em sua base, quando são denominadas sés-
seis, porque o pedúnculo é muito pequeno ou inexistente. Se um pedúnculo suporta mais de
uma flor, as hastes conectando cada flor ao eixo principal são chamadas pedicelos (SATTLER,
1988). Nas espécies que têm mais do que uma flor em um eixo, o conjunto é denominado de
inflorescência. Algumas inflorescências são compostas de muitas pequenas flores, dispostas
em uma formação que se assemelha a uma única flor. Por exemplo, uma margarida ou um
girassol não constituem uma flor, mas uma inflorescência composta por numerosas flores ou
floretes. Uma inflorescência pode incluir caules e folhas modificadas e especializadas, conhe-
cidas como brácteas (SATTLER, 1988).

Desenvolvimento da flor
Uma flor se desenvolve em uma gema modificada ou em um eixo meristemático apical deter-
minado, significando que o eixo cresce até um tamanho determinado, quando se transforma
em flor. Os estudos de desenvolvimento floral mostraram que, muitas vezes, os estames são
hastes modificadas (caulomas) que, em alguns casos, podem assemelhar-se a pequenas rami-
ficações. Deve-se considerar a diversidade no desenvolvimento do androceu de flores, que
vão desde folhas modificadas (filomas), hastes modificadas (caulomas), e pequenas ramifi-
cações modificadas (brotos ou raminhos) (SATTLER, 1988).

A transição para a floração é uma das principais mudanças de uma planta durante o seu ciclo
de vida. A transição deve ocorrer em um momento que seja favorável para a fertilização e a
formação de sementes, objetivando o máximo sucesso do processo reprodutivo. Para atender
a essas necessidades, uma planta é capaz de interpretar sinais endógenos e ambientais, como
mudanças nos níveis de hormônios vegetais, de fotoperíodo e de temperatura.

A transição de meristemas vegetativos para florais em plantas superiores, é deflagrada pela

conjugação de sinais internos da planta, com outros de natureza ambiental. Na década de
1930, foi aventada a teoria do florígeno (um suposto hormônio da floração), que ainda carece
de elucidação e comprovação definitivas, para todas as situações. O florígeno é referido como
uma molécula hormonal que seria responsável pelo desencadeamento e controle da floração
das plantas. De acordo com essa teoria, o florígeno seria produzido nas folhas das plantas, e
seu alvo final seriam as gemas ou o meristema apical, transformando-os em flores.

SOJA E ABELHAS 29
 Alguns autores demonstraram que o florígeno funciona entre espécies diferentes, sendo
transmissível em plantas enxertadas. No entanto, até hoje, a natureza precisa do florígeno
ainda é obscura, mesmo após Huang et al. (2005) haverem proposto que o FT (Flowering
Locus T) mRNA seria o florígeno, ao passo que Lifschitz et al. (2006) atribuem o sinal de in-
dução a um produto do FT mRNA. Autores como Turck et al. (2008) afirmam que o florígeno
é produzido nas folhas, em condições favoráveis à reprodução, atuando nas gemas e ápices
do caule para induzir as diferentes alterações fisiológicas e morfológicas que deflagram a
floração, porém, não avançam na fundamentação fisiológica e bioquímica que conferiria su-
porte à afirmação.

Em resposta à mudanças no fotoperíodo, os sinais sistêmicos (seria o florígeno?) induzem a

floração. Embora o conceito do florígeno tenha sido concebido em plantas sensíveis ao
fotoperíodo, muitos autores referem que ele seria ativado por diferentes estímulos, em
diversos sistemas florais, aceitando que o sinal é comum a todas as plantas. Por exemplo,
o tomate é uma planta de reação neutra ao comprimento do dia. De acordo com Lifschitz
e Ashed (2006), o ‘Single Flower Truss’, um gene regulador do tempo de florescimento e da
arquitetura da gema, codifica para o ortólogo do tomate FT, constituindo-se em um gene in-
tegrador do florescimento. A interpretação molecular desses sinais ocorre através da trans-
missão de um sinal complexo (florígeno?), que envolve uma variedade de genes, incluindo
‘Constans’, ‘Flowering Locus C’ e ‘Flowering Locus T’ (KIM et al., 2008).

O primeiro passo da transição para a fase reprodutiva é a transformação dos primórdios

vegetativos em primórdios florais (SEARLE et al., 2006). Alterações bioquímicas provocam a
diferenciação celular de tecidos foliares, das gemas e do caule, modulando o tecido que vai
constituir os órgãos reprodutivos. Nas plantas de hábito determinado, cessa o crescimento
da parte central da gema apical, e suas laterais desenvolvem protuberâncias em forma espi-
ralada em torno da extremidade da haste. Essas protuberâncias evoluem para as sépalas, pé-
talas, estames e carpelos.

Na maioria das plantas, incluindo a soja, uma vez que esse processo se inicia, não pode ser
revertido e as hastes desenvolvem flores, mesmo se o arranque inicial da formação da flor
dependa de um sinal ambiental, pois, uma vez que o processo começa, mesmo que esse sinal
cesse, prossegue o desenvolvimento da flor.

O controle molecular da gênese e identidade dos órgãos que compõem uma flor está bem
descrito para algumas espécies. Em um modelo simples, três genes interagem de uma forma
combinatória para determinar as identidades dos primórdios de órgãos em desenvolvimen-
to, dentro do meristema floral. Eles são chamados de genes funcionais A, B e C. Na primeira
espiral floral, apenas os genes A são expressos, levando à formação de sépalas. No segundo

30 SoJA E ABELHAS
verticilo, os genes A e B são expressos, formando as pétalas. Na terceira espiral, os genes B e
C interagem para formar os estames e, no centro da flor, os genes C dão origem a carpelos. A
chamada teoria ABC foi descrita por Haughn e Somerville (1988).

Pólen
O pólen em si não é o gameta masculino. Visualmente, ele tem a aparência de um pó grosso.
Os grãos de pólen são pequenos, exigindo ampliação ótica para observar sua estrutura. Nas
plantas com sementes, o pólen contém os microgametófitos, que produzem os gametas mas-
culinos (células espermáticas). Os grãos de pólen têm um revestimento rígido, à base de es-
poropolenina, um biopolímero que protege os gametófitos durante sua movimentação dos
estames para o pistilo de plantas com flores, ou do cone do sexo masculino para o feminino,
em plantas coníferas. Quando o pólen pousa em um pistilo compatível ou em um cone fêmea,
ele germina, produzindo um tubo polínico, utilizado para transferir o espermatozoide ao
óvulo que contém o gametófito feminino (TWELL, 2014).

Cada grão de pólen contém células reprodutivas (generativas) e, também, células vegetati-
vas, não-reprodutivas. Observa-se uma única célula reprodutiva na maioria das plantas com
flores, mas existem espécies com várias células. Em plantas com flores, a célula vegetativa
produz o tubo polínico, enquanto a célula generativa se divide para formar duas células es-
permáticas (TWELL, 2014). No caso de autopolinização, o pólen se desloca da antera para o es-
tigma da mesma flor, enquanto, na polinização cruzada, o pólen é utilizado para a transferên-
cia de material genético haploide, masculino, da antera de uma flor para o estigma de outra.

O pólen é produzido no microsporângio, localizado na antera de uma flor de angiospermas,

ou no cone macho de uma conífera. Os grãos de pólen apresentam ampla variedade de formas
(na maioria das vezes esférica), de tamanhos e de marcas de superfície, que são caracterís-
ticas da espécie. No caso de plantas com polinização anemófila, os grãos de pólen atingem
cerca de 90-100 µm (PLEASANTS et al., 2001).

Em angiospermas, durante a fase inicial da flor, a antera é composta por uma massa de célu-
las que aparece indiferenciada, exceto na derme, a qual se apresenta parcialmente diferen-
ciada. Conforme a flor se desenvolve, quatro grupos de células esporogênicas se formam no in-
terior da antera. As células esporogênicas são férteis, sendo rodeadas por camadas de células
estéreis, que crescem na parede do saco de pólen. Algumas das células fornecem nutrientes
para os micrósporos que se formam por divisão meiótica, a partir das células esporogênicas
(TWELL, 2014).

Em um processo chamado de microsporogênese, quatro micrósporos haploides são produzi-

dos pela meiose de cada célula esporogênica diploide, chamados de microsporócitos, que são

SOJA E ABELHAS 31
 as células mãe do pólen ou meiócito. Após a formação dos quatro micrósporos, que estão con-
tidos por paredes de calose (um polímero da glicose), começa o desenvolvimento das paredes
do grão de pólen. A parede de calose é metabolizada por uma enzima chamada calase, e os
grãos de pólen crescem em tamanho e assumem a sua forma característica, formando uma
parede exterior mais resistente, chamada de exina, e uma parede interna chamada intina
(OWEN, 2014).

Durante a microgametogênese, os micrósporos unicelulares sofrem mitose e desenvolvem-se

em microgametófitos maduros, contendo os gametas. Em algumas plantas com flores, mui-
tas vezes a germinação do grão de pólen começa antes deste deixar o microsporângio, com a
célula geradora formando as duas células de esperma. A exina pode apresentar espinhos ou
verrugas, ou outros padrões sequenciais, sendo estas marcas taxonomicamente valiosas para
a identificação de gênero, espécie, ou mesmo uma cultivar. Os espinhos podem ser menores
que um mícron de comprimento, denominados espinulosos; ou podem ser maiores do que
um mícron, referidos como equinatos. Outras denominações descrevem a aparência externa
do grão de pólen, como reticulado, cuja aparência é a de uma rede consistindo de elemen-
tos separados um do outro por um espaço livre (lúmen) (OWEN, 2014).

A superfície dos grãos de pólen é coberta com ceras e proteínas, que são mantidas no lugar
por estruturas denominadas elementos esculturais presentes na sua superfície. De acordo
com Owen (2014), a parede exterior do grão de pólen é composta de duas camadas, o que
impede o seu enrugamento ou o encolhimento por dessecação, o que poderia provocar a
compressão do material genético. Estas duas camadas são o teto e o tapete, localizadas an-
teriormente à intina. Essas camadas são separadas por uma região denominada columela. A
parede exterior é construída com um biopolímero resistente, chamado esporopolenina. No
percurso do pólen entre a antera e o estigma, a parede do grão protege o esperma contra a
dessecação e a radiação solar.

Como regra geral, o tubo polínico atravessa a parede do grão de pólen através de estru-
turas chamadas aberturas (OWEN, 2014), que podem ou não estar presentes. As aberturas
são modificações da parede do grão de pólen como estreitamentos, sulcos e poros, cuja fun-
ção primária é permitir um determinado grau de encolhimento e inchaço do grão de pólen,
causados por alterações no teor de umidade, sem afetar a sua funcionalidade.

Ao estudar polinizadores, especialmente os seus hábitos e preferências, é fundamental iden-

tificar as fontes de pólen que, normalmente, podem ser diferenciadas pela sua aparência
física. O pólen pode ser diferenciado pela presença ou ausência de aberturas. De acordo com
Owen (2014), aberturas alongadas ou sulcos no grão de pólen são chamados colpos ou sulcos.

32 SoJA E ABELHAS
As que são mais circulares são chamadas poros. A abertura pode ter um opérculo (tampa),
portanto o pólen é descrito como operculado. A orientação dos sulcos (em relação à tétrade
original de micrósporos) classifica o pólen como sulcado ou colpado. Se o pólen tem apenas
um único sulco, é descrito como monossulcado.

Polinização
A polinização é o processo de transferência do pólen do estame para o pistilo das plantas,
um paralelo com o ato sexual nos animais. Em geral, as flores podem ser divididas em três
grandes grupos, de acordo com o método de polinização dominante:

a) entomófilas: as flores atraem insetos para transferir o pólen para o pistilo da mesma
flor, ou para outra flor da mesma espécie (polinização cruzada). Eventualmente, outros ani-
mais, como morcegos e pássaros, atuam na polinização de plantas entomófilas. Muitas vezes
ocorre uma especialização na forma e/ou disposição dos estames, destinada a garantir que
os grãos de pólen sejam efetivamente transferidos para o corpo do polinizador, quando este
pousa na flor em busca de seu atrativo (néctar ou pólen). Na prossecução deste atrativo, o
pólen é transferido pelos polinizadores para os estigmas das flores da mesma espécie, por
eles visitadas. Muitas flores utilizam como estratégia a proximidade entre os componentes
da flor, para garantir a polinização. Outras dispõem de sistemas mais sofisticados, em que um
dos objetivos é favorecer a polinização cruzada e evitar a autopolinização.

b) anemófilas: O vento é o vetor que move pólen de uma flor para outra, ou dos estames
para o pistilo da mesma flor. Nesse caso, não há necessidade de atrair polinizadores e, por-
tanto, essas plantas tendem a não ter flores grandes ou particularmente atrativas. Enquanto
o pólen das flores entomófilas tende a ser de grãos grandes, pegajoso e rico em proteínas (a
“recompensa” para os polinizadores), o pólen das flores anemófilas geralmente é pequeno,
muito leve e de pouco valor nutritivo para os insetos, embora ainda possam ser úteis quando
ocorre escassez de alimentos mais adequados. Surpreendentemente, as abelhas e outros poliniza-
dores recolhem o pólen do milho (planta anemófila), embora seja de baixo valor nutritivo.

c) autopolinizadas: Em algumas plantas, como a soja, a maioria das flores são autopoliniza-
das antes de as flores abrirem. Em outras plantas, as flores nunca abrem, mesmo depois de
ocorrer a autopolinização. Estes dois tipos de flores são chamadas de cleistogâmicas.

A anatomia de uma flor impõe um processo dominante de polinização para que a planta pro-
duza sementes com sucesso. Algumas plantas são autopolinizadas porque dispõem de flores
perfeitas, com os estames e pistilos desenvolvendo-se em perfeita sincronia. Neste caso, a
antera lança, eficientemente o pólen para o estigma, à medida que amadurecem. Este é o caso
da soja e de outras espécies da mesma família (Fabaceae), como apresentadas na Figura 9.

SOJA E ABELHAS 33
 Fotos: Decio Luiz Gazzoni
A C

Figura 9. Exemplos de flores perfeitas de Fabaceae (família botânica da soja). A) Ervilha, B) Feijão e C) Soja.

Algumas plantas têm flores perfeitas, porém o tubo polínico não se desenvolve no estilo se
o pólen provier de flores da mesma planta. Estas plantas têm flores autoincompatíveis, logo
há necessidade de polinização cruzada para produzir sementes. Quando uma abelha ou outro
polinizador visita a flor, pétalas especializadas deflagram um processo de vibração dos es-
tames, lançando o pólen sobre o corpo do inseto. Assim, quando o mesmo inseto visitar flores
em outras plantas da mesma espécie, fica superado o problema da autoincompatibilidade,
permitindo a polinização e a fertilização.

Dois processos principais estão presentes na polinização de flores perfeitas:

a) cleistogamia, quando a polinização ocorre em flores fechadas, como a soja, uma espécie
típica de autopolinização;

b) casmogamia, quando a polinização ocorre em flores abertas.

Entretanto, existem algumas evidências de que mesmo as plantas cleistogâmicas, como a

soja, em determinadas circunstâncias podem se beneficiar de polinização entomófila, incre-
mentando a sua produtividade. Torna-se necessário elucidar, em definitivo essa questão,

34 SoJA E ABELHAS
para que as práticas agrícolas que possam afetar a polinização sejam devidamente adaptadas
para resultar em maiores rendimentos de soja, ao mesmo tempo em que protege o serviço
ecosistêmico de polinização.

Fertilização
Um tubo polínico é parte do gametófito masculino das plantas com sementes. Ele atua como
um conduto, no interior do qual são transportadas as células de gametas masculinos do grão
de pólen, iniciando no estigma (em plantas com flores), estendendo-se até atingir os óvu-
los na base do pistilo. No milho, a única célula vegetativa pode crescer mais de 30 cm para
atravessar toda a extensão do pistilo.

A reprodução nas angiospermas é um processo complexo que inclui várias etapas, as quais
podem variar entre as espécies. O pólen é produzido pelo estame, o órgão reprodutivo mas-
culino da flor. Cada grão de pólen contém uma célula vegetativa e uma célula generativa, a
qual se divide para formar duas células de esperma. O pólen é liberado quando da abertura
das anteras, permitindo a transferência de grãos de pólen para o pistilo, o órgão reprodutivo
feminino. A polinização pode ser realizada por gravidade, pelo vento, pela água, pelos insetos
ou por outros animais. Os ovários abrigam os óvulos que produzem o gameta feminino, ou
seja, a célula-ovo que será fertilizada.

Quando um grão de pólen atinge a superfície de um pistilo compatível ocorre a germinação,

em resposta à indução promovida por um fluído açucarado, secretado pelo estigma maduro.
Os lipídios na superfície do estigma estimulam o crescimento do tubo polínico, caso o grão de
pólen seja compatível. Plantas autoestéreis inibem a germinação dos grãos de pólen gerados
por suas próprias flores.

Em algumas plantas, a presença de múltiplos grãos de pólen estimula o crescimento mais

rápido do tubo de pólen. A célula vegetativa, em seguida, produz o tubo polínico, uma saliên-
cia tubular a partir do grão de pólen, que transporta os espermatozoides em direção ao
ovário. A fim de alcançar o óvulo, o tubo polínico deve “perfurar” o seu caminho através do
estilo, o qual é rico em nutrientes, efetuando uma volta quando atinge a parte inferior do
ovário. Quando o tubo polínico alcança um óvulo ocorre o seu rompimento, introjetando as
duas células de esperma para o interior do óvulo. Uma delas fertiliza o óvulo para formar
um embrião. A outra funde-se com dois núcleos polares da célula central para formar o en-
dosperma, que servirá como fonte de alimento para o embrião. Ao final do processo o ovário
se desenvolverá em uma fruta e os óvulos se transformarão em sementes.

Apesar dos estudos sobre o tema (GOSSOT e GEITMANN, 2007; MESSERLI, 2000; MALHÓ,
1988), ainda não está definitivamente elucidado como o tubo polínico responde à orientação

SOJA E ABELHAS 35
 de sinais extracelulares para realizar a fertilização. Acredita-se que os tubos polínicos rea-
jam a uma combinação de estímulos químicos, elétricos e mecânicos durante a sua jornada
através do pistilo. No entanto, não está claro como esses estímulos externos atuam, ou como
eles são processados internamente, e os próprios receptores sensoriais ainda não foram iden-
tificados. No entanto, diversos aspectos centrais no processo de crescimento do tubo polínico
são aceitos como definitivos. Por exemplo, aceita-se como fundamentais para o processo a
presença dos filamentos de actina no citoesqueleto, a parede celular peculiar, as vesículas
secretoras dinâmicas, e o fluxo de íons, como sendo algumas das características fundamen-
tais, apesar de que suas funções ainda não foram completamente elucidadas (OKUDA e
HIGASHIYAMA, 2010; MASCARENHAS e MACHLIS, 1964; Robinson, 1985; CHEBLI e GEIT-
MANN, 2007).

Fertilização: sequência de eventos

Uma vez que um grão de pólen viável pousa sobre um estigma receptivo, uma série de even-
tos sequenciais e concatenados é deflagrada, iniciando pela germinação do grão de pólen e a
formação do tubo polínico, o qual emerge e cresce. O grão de pólen movimenta-se dentro do
tubo polínico até atingir o ovário.

Para a formação do tubo polínico é necessário digerir parte do tecido da estrutura feminina
da flor, com o auxílio de enzimas hidrolíticas, conforme o tubo se move pelo estilo entre o
estigma e o ovário. O tecido digerido torna-se uma fonte de nutrientes para o tubo polínico.

Note-se que dois tipos de núcleos estão presentes no pólen, e tanto o tubo vegetativo quanto
os núcleos do grão de pólen movimentam-se no interior do tubo polínico, o qual é estimulado
por uma substância açucarada segregada pelo estigma.

O caminho do tubo polínico até o óvulo não constitui uma linha reta. Ele efetua uma ondu-
lação em volta do ovário até a sua base, perto do receptáculo. Neste local, o tubo de pólen
penetra no óvulo através de um pequeno poro chamado micrópilo. Em seu interior, o núcleo
masculino funde-se com o núcleo feminino e forma um zigoto diploide, sendo o processo
conhecido como fertilização verdadeira ou singamia.

Na sequência, o outro núcleo masculino ingressa no saco embrionário e se funde com o nú-
cleo secundário, gerando um núcleo triploide chamado de núcleo do endosperma primário.
Este processo é chamado de fissão tripla.

Após a fertilização, o embrião resultante é submetido a uma sequência de divisões mitóticas,

formando a semente. O núcleo do endosperma também se divide progressivamente, forman-
do as células do endosperma e atuando como fonte de nutrientes para o desenvolvimento do

36 SoJA E ABELHAS
embrião. No final, um fruto é formado e, no caso de frutos com várias sementes, vários grãos
de pólen são necessários para fertilizar cada óvulo, seguindo a mesma sequência acima.

Às vezes, uma fertilização dupla está presente. Trata-se de um mecanismo variante mais
complexo de fecundação em angiospermas, representado pela conjunção de dois gametas
masculinos com um único gametófito feminino. Enquanto um núcleo do espermatozoide fer-
tiliza o óvulo, outro núcleo junta-se com os dois núcleos polares do megagametófito. Dessa
forma, um espermatozoide haploide combina-se com um gameta feminino também haploide,
resultando em um zigoto diploide, enquanto outro núcleo masculino funde-se com outros
dois núcleos haploides polares do megagametófito, gerando um núcleo triploide. Este úl-
timo é chamado o núcleo do endosperma primário, que resultará no desenvolvimento do
endosperma.

Em gimnospermas, os gametas masculinos são microgametófitos, desenvolvendo-se a partir

de espermatozoides produzidos por micrósporos. Nas estruturas femininas, os gametas pre-
sentes no óvulo se desenvolvem a partir de megagametófitos, que produzem múltiplos ar-
quegônios. Como descrito para angiospermas, os grãos de pólen são transportados dos cones
produtores de pólen para o óvulo por polinização anemófila ou entomófila. Os grãos de pólen
entram no óvulo através do micrópilo e amadurecem dentro do gametófito feminino para
produzir as células de esperma. Após a fertilização, o embrião é formado no gametófito, re-
sultando em uma semente rodeada por um revestimento com funções de proteção e/ou nu-
trição.

SOJA E ABELHAS 37
Desenvolvimento reprodutivo
da soja

Tipos de crescimento da soja

Após o período de crescimento vegetativo, cuja duração depende da cultivar, da latitude e
das condições ambientais (duração do dia e temperatura), além das práticas culturais, a plan-
ta de soja entra na fase reprodutiva, durante a qual a brotação axilar transforma-se em agru-
pamento de 2 a 35 flores, as quais podem ser brancas ou roxas (Figura 10), estas em diferentes
gradações.
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

A B

Figura 10. Variação na coloração das flores de soja. A) Flor roxa; B) Flor branca.

Bernard e Weiss (1973) revisaram a literatura referente à herança dos pigmentos de cor em
soja. Os pigmentos coloridos ocorrem em flores, vagens, pubescência, semente e hilo. Na
literatura mais antiga, afirma-se que as cores da flor de soja são branca e roxa, e seriam
controladas por um único par de genes (W1, w1) com roxo (W1) completamente dominante
sobre branco (w1) (JOHNSON e BERNARD, 1962; WOODWORTH, 1923). Alguns outros loci, que
causam gradação entre as cores roxas e brancas da flor, têm sido relatados e designados
(W2,w2), (W3,w3) e (W4,w4).

SOJA E ABELHAS 39
 Mais recentemente, Palmer et al. (2004) e Takahashi et al. (2008) estabeleceram que a cor das
flores de soja é controlada, principalmente, por seis genes (W1, W2, W3, W4, Wm e Wp). Sob o
genótipo W1, a combinação com W3W4 redunda em flores de cor roxo escuro, W3w4 apresenta
flores roxo pálido ou com coloração roxa na base da pétala, w3W4 produz flores roxas, e
w3w4 tem flores quase brancas (HARTWIG e HINSON, 1962). Em genótipos com combinação
dos alelos W1w3w4, a cor da flor foi indistinguível com a daqueles com flores brancas sob
muitos ambientes, sugerindo que os ambientes afetam a cor da flor nessa combinação de ale-
los (HARTWIG e HINSON, 1962). Yan et al. (2014) descreveram duas novas variantes (quase
branco e roxo claro), concluindo que a perda completa de função do gene DFR2 gera flores
quase brancas, e que um alelo do locus W4 (w4-lp) regula flores levemente arroxeadas.

Existem dois tipos de hábitos de crescimento, intimamente vinculados à iniciação floral em

soja (DZIKOWSKI, 1936; GUARD, 1931; WILLIAMS, 1950). Comumente, os dois tipos são de-
nominados de indeterminado e determinado. No tipo de hábito indeterminado, o broto ter-
minal continua crescendo durante a fase reprodutiva, após o surgimento das vagens. Nesse
tipo, as inflorescências são rácimos axilares (Figura 11A) da planta que, na maturidade, têm
uma distribuição de vagens que diminui próximo à extremidade do caule ou dos ramos. Even-
tualmente, a haste parece ter uma inflorescência terminal que, na realidade, é composta por
uma ou duas inflorescências axilares, que se tornam muito próximas, em virtude dos en-
trenós curtos na ponta da haste.

O segundo tipo é o hábito determinado, no qual a atividade vegetativa da gema terminal

cessa quando ela se torna uma inflorescência (Figura 11B), no estágio R2. Este tipo apresenta
tanto rácimos axilares quanto um terminal, com vagens bem distribuídas ao longo da haste,
bem como um conjunto denso de vagens no rácimo terminal do caule.

O nó da primeira flor é relacionado com o estádio de desenvolvimento da planta. Os nós dos

cotilédones, das folhas primárias e das primeiras duas ou três folhas trifolioladas são geral-
mente vegetativos, razão pela qual as primeiras flores aparecem a partir dos nós cinco ou
seis, dependendo da cultivar, das condições ambientais e das práticas culturais. Iniciada a
floração, as flores surgem progressivamente em direção à extremidade superior do caule
principal, assim como em direção às pontas dos ramos laterais, quando existentes.

Tanto o início quanto a duração da floração são controlados geneticamente, porém esta
característica é influenciada pela época de semeadura e pela latitude. Em cultivares mais
antigas, a floração podia estender-se entre 3 e 5 semanas para cultivares determinadas,
com duração ainda mais longa para as indeterminadas (BORTHWICK e PARKER, 1938;
HARDMAN, 1970).

40 SoJA E ABELHAS
Fotos: Decio Luiz Gazzoni
A B

Figura 11. Floração da soja: inflorescência axilar e terminal. A) Inflorescência na axila do caule da soja; B) Inflo-
rescência terminal.

Estrutura de uma flor de soja

A flor de soja é uma papilionácea típica, com um cálice tubular, composto por sépalas em
cinco lóbulos desiguais, e uma corola de cinco partes, que consiste em a) uma pétala bandeira
posterior; b) duas pétalas asa laterais; e c) duas pétalas quilha anteriores. As pétalas estão em
contato entre si, mas não constituem uma estrutura fundida única.

Quando uma gema na axila de uma folha trifoliolada desenvolve uma inflorescência, o pedún-
culo permanece com a mesma anatomia, incluindo epiderme, córtex, endoderme, tecido
vascular e crescimento secundário considerável a partir do cambium vascular (DZIKOWSKI,
1937). No desenvolvimento de uma inflorescência, a bráctea de cada flor é homóloga a uma
folha trifoliolada, e as duas bractéolas são homólogas aos folíolos que se desenvolvem nor-
malmente, na base de cada ramo. Depois de formar os primórdios das bractéolas, o meris-
tema apical da flor dá origem aos órgãos florais.

Os 10 estames que compõem o androceu formam dois grupos. No grupo maior, os filamen-
tos de nove dos estames são fundidos em uma única estrutura, enquanto o estame posterior
permanece separado.

O único pistilo é unicarpelar e tem um a quatro óvulos campilótropos, alternados ao longo da

sutura posterior (CARLSON e LESTER, 2004). O estilo é cerca de metade do comprimento do
ovário, curvado para trás, na direção do estame posterior (livre), e termina em um estigma
capitato. As Figuras 12 e 13 mostram exemplos de flores da família da soja (Fabaceae), identi-

SOJA E ABELHAS 41
 ficando as suas partes. A Figura 14 mostra uma vista transversal de topo de estruturas da flor
de soja e a Figura 15 mostra uma vista esquemática, longitudinal, de uma flor de soja.

Foto: Decio Luiz Gazzoni

Quilha

Asa

Pistilo (coberto
por estames
Pedicelo fundidos)

Cálice Estame livre

Figura 12. Estrutura de uma flor típica da família Fabaceae.

No pistilo e na superfície exterior do tubo de cálice, bráctea e bractéolas, podem ocorrer tri-
comas, os quais não são observados nas pétalas ou estames. No início do processo, a futura
flor, ou primórdio floral, surge como um botão na axila da bráctea. As sépalas constituem a
primeira espiral de órgãos florais a se desenvolver. O lóbulo anterior da sépala abaxial surge
primeiro no lado abaxial do primórdio floral, e é seguido, em rápida sucessão, pelos dois
lóbulos laterais e, finalmente, pelos dois lóbulos posteriores adaxiais. Rapidamente, as bases
desses lóbulos se ampliam e se fundem, criando o tubo do cálice.

Todos os órgãos da flor desenvolvem-se rapidamente, com exceção das pétalas, as quais não
se alongam muito até que as anteras disponham de microsporângios bem desenvolvidos. O
tubo estaminal, o estame livre e o estilo alongam-se no mesmo ritmo, em tempos similares,
de modo que as anteras maduras agrupam-se em torno do estigma. Nesse instante, as péta-
las crescem muito rapidamente, logo superando o cálice, estames e pistilo, tornando a flor
visível.

42 SoJA E ABELHAS
Fotos: Decio Luiz Gazzoni
Flor Partes reprodutivas

Estames
fundidos pelos
filamentos

Estame simples

Cálice
Pedicelo
Bandeira

Partes não reprodutivas

Quilhas

Bandeira

Asas

Figura 13. Flor de Erythrina crista-galli (família Fabaceae), mostrando as estruturas típicas de flores de espécies
desta família.
Foto: Decio Luiz Gazzoni

Estigma

Estilo

Ovário

Antera

Figura 14. Vista superior dos principais componentes de uma flor de soja.

SOJA E ABELHAS 43
 Ilustração: Decio Luiz Gazzoni
Pétala

Estigma
Grãos de pólen
Filamento
Antera
Estilo
Estame fundidos

Ovário
Nectário
Óvulo

Cálice

Figura 15. Representação esquemática da flor de soja, incluindo o nectário.

Antes da fusão das margens do pistilo, dois a quatro primórdios de óvulo são produzidos al-
ternadamente, e desenvolvem-se simultaneamente sobre a superfície interior das margens
da placenta (GUARD, 1931; PAMPLIN, 1963). Cada óvulo torna-se campilótropo, com a sua
extremidade micropilar apontada para cima, em direção ao estigma.

O nectário torna-se visível cerca de 10 dias antes da antese, como um rebordo de tecido entre
as bases do pistilo e dos estames. No momento da antese, o nectário discoide, totalmente for-
mado, mede entre 0,2 e 0,4 mm de altura, circundando a base da bainha estaminal (CARLSON,
1973; ERICKSON e GARMENT, 1979).

Os estômatos do nectário são ligeiramente ovais e estão concentrados em cada lado do recuo
adaxial do nectário, no local onde se conecta o filamento do estame livre. A maioria dos estô-
matos estão localizados na borda da superfície ventral interior do nectário, ocasionalmente
em grupos de dois ou três. Na face abaxial há apenas alguns estômatos (ERICKSON e GAR-
MENT, 1979). Waddle e Lersten (1973) observaram que os nectários são, em grande parte,
vascularizados por ramificações que emanam do floema, a partir da base estaminal.

Verifica-se pela estrutura anatômica que o nectário está associado aos estames. Não é uma
associação aleatória, porém deliberada, a fim de forçar os insetos a ter contato próximo com
os estames, para obter o néctar. Pelo contato, o corpo dos polinizadores é coberto com pólen,
transportado para o estigma da mesma flor (flores perfeitas) ou para a flor feminina em flo-

44 SoJA E ABELHAS
 res monoicas ou dioicas. A Figura 16 mostra os grãos de pólen de soja sob o microscópio. Já a
Figura 17 mostra uma abelha doméstica em visita a uma flor, com o corpo coberto por grãos
de pólen, destacando a corbícula, onde o pólen é depositado para ser levado à colmeia.
Foto: K. Raja Reddy /Mississippi State University

Figura 16.
Grãos de pólen
vistos ao
microscópio.
Foto: Decio Luiz Gazzoni

Figura 17. Abelha

carregando uma bola
de pólen na corbícula,
localizada em sua
tíbia.

SOJA E ABELHAS 45
 Robacker et al. (1983) estudaram o comportamento de plantas de soja cultivadas com
variações da temperatura do ar (diurna e noturna), temperatura do solo e concentrações
de N, P e K no solo para investigar efeitos das condições ambientais sobre as características
das flores (produção de flores, intensidade da cor, abertura, tamanho, secreção de néctar e
emanação do aroma) na atratividade da soja para as abelhas. A maioria das características
da flor variou em estreita associação com a mudança da temperatura diurna do ar de 20 °C
para 24 °C, atingindo os valores máximos a 28 °C, posteriormente diminuindo a 32 °C, com
exceção do tamanho da flor e da secreção de néctar, que continuaram a aumentar até a tem-
peratura de 32 °C. Foram analisados dois componentes do aroma da flor, tendo sido obser-
vado que a emanação de um componente aumentou, enquanto a do outro diminuiu, com o
aumento da temperatura do ar. A hipótese sugerida por Robacker et al. (1983) é que os dois
produtos químicos do aroma podem transmitir informações aos polinizadores, relativamente
à receptividade e adequação nutricional das flores.

Tanto a produção quanto a abertura de flores responderam linearmente à temperatura no-

turna do ar no ambiente em que as plantas foram cultivadas, atingindo valores mais elevados
nas maiores temperaturas (22 °C e 26 °C) quando cotejados com as temperaturas mais baixas
(14 °C e 18 °C). A produção de flores também respondeu de forma linear à temperatura do
solo, atingindo valores mais elevados nas maiores temperaturas (28 e 32°C), comparativa-
mente a temperaturas mais baixas (16 °C e 20 °C ) (ROBACKER et al., 1983).

De dois níveis de adubação de Nitrogênio (75 e 175 ppm) e Fósforo (15 e 30 ppm) testados,
o nível mais alto de N estimulou maior produção de flores, aumentou o tamanho da flor e a
secreção de néctar, enquanto o nível mais elevado de P diminuiu as mesmas três caracterís-
ticas florais (ROBACKER et al, 1983). Por outro lado, os menores níveis de N e os níveis mais
altos de P promoveram maior abertura de flores.

Robacker et al. (1983) concluem que a atratividade das plantas de soja para as abelhas
variou em função das características das flores e com as condições ambientais. Houve maior
atração de abelhas para as plantas cultivadas a uma temperatura do ar diurna de 28 °C, tem-
peratura do ar noturnas entre 22 °C e 26°C, e com o nível mais elevado de N, combinado com
o menor nível de P.

Severson e Erickson (1984) investigaram as características do néctar de 17 cultivares de soja

a fim de avaliar a preferência de forrageamento por abelhas domésticas. Os autores veri-
ficaram que as flores permaneciam abertas apenas por um dia e a secreção de néctar ocorreu
entre 9h e 15h. A produção de néctar por flor variou de 0,022 a 0,127 µL entre as cultivares,
enquanto o conteúdo total de carboidratos no néctar variou de 0,301 a 1,354 µg/µL. Houve
grande variação no conteúdo dos açúcares totais e individuais. O teor de carboidratos totais

46 SoJA E ABELHAS
por flor variou de 16 a 134 µg, enquanto o conteúdo de frutose, glicose e sacarose variou de
42 a 314 µg/µL, de 43 a 262 µg/µL, e de 97 a 986 µg/µL, respectivamente. As proporções de
frutose:glicose:sacarose entre as cultivares distribuíram-se em uma série contínua relativa-
mente ampla, desde aquelas com baixo teor de sacarose (cerca de 1,2:1,0:1,4), até as que apre-
sentaram alta proporção de sacarose (cerca de 1,2:1,0:6,7).

Severson (1983) encontrou diferenças significativas entre cultivares com flores roxas e bran-
cas, para os teores de frutose e de glicose, quantidade de néctar por flor e carboidratos totais
por flor. Ele observou que as cultivares com flores brancas tinham um teor de carboidratos
mais uniforme por flor ao longo do dia, comparativamente àquelas de flores roxas. No en-
tanto, foi observado que os teores de frutose e glicose variaram significativamente em função
do dia, hora da amostragem e com a temperatura, enquanto o conteúdo de sacarose de cul-
tivares de flores roxas variou somente com a hora do dia.

As características do néctar de soja das cultivares Centennial e Coker 237, cultivados em

Marion (AR, EUA) foram analisadas durante os anos de 1980 e 1981 por Severson (1983). A
secreção de néctar diminuiu com o tempo e com aumento da temperatura, enquanto a fru-
tose, glicose, sacarose e o teor total de carboidratos da planta e por flor, aumentou com o
decurso do tempo de floração e com a temperatura. Ele também observou que os fatores
ambientais que promovem o estresse das plantas parecem influenciar a proporção dos com-
ponentes da fração de carboidratos do néctar. Por exemplo, a deficiência hídrica promoveu
uma diminuição no teor de sacarose e um aumento de quatro vezes nos teores de frutose e
de glicose.

Severson (1983), também, estudou a atratividade de soja ‘Bragg’, ‘Centenário’, ‘Coker 237’ e
‘Davis’ em experimentos com gaiolas. Os resultados indicaram que as abelhas apresentaram
maior fidelidade para ‘Centennial’ e ‘Davis’ do que para ‘Bragg’ e ‘Coker 237’. Surpreendente-
mente, a maior atratividade das abelhas não estava correlacionada com características do
néctar, uma vez que as cultivares Coker 237 e Bragg produzem um néctar quimicamente mais
atrativo e em maior volume que ‘Centennial’ ou ‘Davis’. O autor teoriza que a atração inicial
das abelhas para flores de soja seria determinada por componentes voláteis florais e, no caso,
‘Centennial’ e ‘Davis’ produziriam um espectro de voláteis mais atraente em quantidade e/
ou qualidade que ‘Bragg’ ou ‘Coker 237’.

As flores de soja têm um período curto de viabilidade para a polinização e fecundação, o que
condiciona o forrageamento por abelhas, que é altamente correlacionado com a disponibili-
dade de pólen e néctar. De acordo com Free e Williams (1973), a concentração de açúcar no
néctar determina a frequência de visitantes, enquanto o volume limita a quantidade de
abelhas forrageiras que visitará o cultivo. Nas condições de Ortigueira, PR, a visita das

SOJA E ABELHAS 47
 abelhas às flores de soja ocorre entre 9h e 15h, e entre 9h e 13h, em Sorriso, MT
(GAZZONI, 2013). O pico dessas atividades e o tempo que as flores permanecem aber-
tas varia entre cultivares, e pelo efeito da condição ambiental local.

A intensidade de forrageamento por abelhas está relacionada com as características nutricio-

nais e o volume de néctar (HEINRICH, 1979; HAGLER, 1990), e, em particular, com o perfil de
açúcares do néctar (WALLER, 1972; ABROL e KAPIL, 1991; ABROL, 2012). Erickson (1984) e De-
laplane e Mayer (2000) observaram que o conteúdo de açúcar total no néctar de flores de soja
variou de 37 a 45%, verificando, também, um aumento do teor de carboidratos e diminuição
do volume de néctar de acordo com a hora do dia e a temperatura.

O volume de néctar em cada flor variou significativamente entre as cultivares de soja (0,2 a
0,5 μL) e com o aumento da temperatura, como observado por Severson e Erickson (1984).
Os autores não verificaram diferenças aparentes nas características do néctar entre as cul-
tivares de flores brancas ou roxas. A hora do dia foi o principal fator a afetar as características
do néctar de soja pois os teores de frutose, glicose, sacarose e o total de carboidratos no néc-
tar aumentou ao longo do dia, enquanto o volume de néctar por flor diminuiu. As variações
entre dias e em relação à mudança de temperatura foram menores que o efeito da hora de
amostragem. Os autores também observaram diferenças nas características do néctar entre
as cultivares, o que poderia estabelecer preferências de forrageamento pelas abelhas.

Abscisão de flores, vagens e sementes de soja

Diversos estudos relatam que uma planta de soja produz muito mais flores do que aque-
las que efetivamente evoluem até vagens. De 20 a 80% das flores sofrem um processo
de abscisão, dependendo das condições ambientais e genéticas (HANSEN e SHIBLES, 1978;
HARDMAN, 1970; VAN SCHAIK e PROBST, 1958; WIEBOLD et al, 1981; DALL’AGNOL, 1980). A
maioria das cultivares com muitas flores por nó têm maior porcentagem de abscisão das flo-
res do que aquelas com poucas flores por nó.

A abscisão não é restrita às flores e também pode acontecer com as vagens. Ela pode ocor-
rer desde o momento da iniciação dos brotos florais, durante o desenvolvimento de órgãos
florais, no momento da fertilização, durante a fase precoce do proembrião, ou em qualquer
fase de desenvolvimento de cotilédone. A abscisão de flores ocorre com mais frequência
de 1 a 7 dias após o início do florescimento (R1) (KATO e SAKAGUCHI, 1954; KATO et al,
1955; PAMPLIN, 1963; WILLIAMS, 1950) e formação de vagens após o florescimento (CARL-
SON e LERSTEN, 1987). Normalmente, as primeiras e as últimas flores são mais suscetíveis à

48 SoJA E ABELHAS
abscisão, porém, mesmo após o estágio R3 algumas das sementes ou mesmo vagens inteiras
podem abortar (ZHANG e SMITH, 1999). Apesar de sua reconhecida resistência ao ataque de
insetos praga, um dos períodos mais suscetíveis aos seus danos, é o início da formação de
vagens (R3). Uma única punção de um percevejo pode abortar uma semente ou uma vagem
inteira, porque as estruturas são muito pequenas e sensíveis.

Hansen e Shibles (1978) constataram que, em duas cultivares indeterminadas, a abscisão foi
maior na parte inferior das hastes, havendo maior retenção e produção de vagens na por-
ção média das plantas. Em contraste, em 11 cultivares determinadas, mais vagens
desenvolveram-se no terço superior da copa e a abscisão aumentou nas porções inferiores
(WEIBOLD et al., 1981).

Aparentemente, a planta produz mais flores do que as reservas de fotossintatos são capazes
de transformar em vagens e sementes. Um equilíbrio dinâmico e contínuo aparenta estar
em curso, atualizando a capacidade da planta para gerar a quantidade máxima de sementes
viáveis com vistas à perpetuação da espécie. Não há relatos de insetos pragas que provoquem
abscisão de flores de soja além do que o processo natural produz normalmente. Esta hipótese
concorda com a bem conhecida resistência de soja para ataques de insetos pragas, mesmo
durante a fase reprodutiva da cultura.

É importante referir que Abemathy et al. (1977) relatam que a falha de fertilização é
insignificante como causa de abscisão floral em soja. Em sua maioria, as flores abortadas
estavam fertilizadas, com a presença de proembriões que haviam passado por duas ou três
divisões celulares. Em consequência, a abscisão não se correlacionaria com a maior ou menor
visita de polinizadores.

Além das flores, também óvulos individuais ou ovários inteiros podem abortar. Kato e
Sakaguchi (1954) observaram que o óvulo basal, que é o último a ser fertilizado, seria mais
frequentemente abortado. Além disso, o óvulo terminal muitas vezes aborta devido à sua
menor capacidade para competir pela água disponível.

Desenvolvimento do estame e do óvulo

A primeira espiral de cinco primórdios de estames surge pouco depois do início dos primór-
dios das pétalas, sendo rapidamente seguida pela segunda espiral. A sequência de desenvolvi-
mento é a mesma para qualquer das espirais de estames. Cada primórdio de estame contém
uma massa mais ou menos homogênea de células, rodeada por uma camada da protoderme.

SOJA E ABELHAS 49
 Conforme o estame se desenvolve, a sua porção apical forma uma antera composta de quatro
lóbulos e um filamento curto (Figura 18).

Cada lóbulo da antera consiste em uma região central de células arquesporiais (esporogênio
primário), perifericamente delimitadas por quatro a seis camadas de células derivadas de di-
visões periclinais da protoderme. Essas camadas exteriores amadurecem e transformam-se,
posteriormente, na epiderme, endotécio, camadas parietais e tapete. Em direção ao centro
da antera, o arquespório conecta-se ao tecido conjuntivo, no qual também ocorre a ligação
do estame isolado.

Palmer et al. (1978) determinaram os genes que controlam o número médio de grãos de pólen
de plantas férteis (Msl) e o número médio de micrósporos cenocíticos de plantas masculi-
nas estéreis (msl,msl) em soja. Foram feitas comparações entre o número médio de grãos de
pólen e o número médio de micrósporos cenocíticos com respeito ao ambiente onde as plan-
tas foram cultivadas e a posição do estame na flor. Conforme os autores, a produção de pólen
de plantas férteis variou de 374 a 760 grãos de pólen por antera.
Foto: Decio Luiz Gazzoni

Figura 18. Flor de soja: detalhe dos estames fundidos envolvendo o pistilo, e as anteras cobrindo o estigma, com
os grãos de pólen recobrindo a ambos.

50 SoJA E ABELHAS
O óvulo de soja tem dois integumentos (bitegumentados) e ambos - óvulo e saco embrionário
- são dobrados sobre si mesmos (campilótropos). Os megásporos se formam no nucelo, que é
a massa celular central do corpo do óvulo que contém o saco embrionário (PRAKASH e CHUN,
1976). Um máximo de quatro óvulos surgem, inicialmente, como pequenas massas de tecido
sobre a placenta, em lados alternados da sutura posterior do pistilo unicarpelar. A presença
de 5 ou 6 óvulos é um evento muito raro, porém factível, já tendo sido observadas vagens de
soja contendo 6 grãos.

As células de um primórdio de óvulo são cobertas por uma camada única de protoderme.
Em até dois dias após o início da formação do óvulo, várias células arquesporiais hipodér-
micas são distinguíveis. Estas células são maiores do que as vizinhas e têm uma coloração
citoplasmática mais intensa. Com o desenvolvimento, uma das células arquesporiais ultra-
passa as outras em tamanho e torna-se o megasporócito funcional. As células vizinhas do
arquespório tornam-se menos proeminentes, assemelhando-se ao resto das células do óvulo
em formação. Divisões periclinais na região da hipoderme produzem duas camadas parietais
do nucelo entre o megasporócito alongado e a epiderme do óvulo.

No momento da fecundação, o nucelo ainda envolve o saco embrionário, mas apenas a epi-
derme permanece intacta na extremidade micropilar, em contato direto com o tegumento
externo (PAMPLIN, 1963). À medida que a semente se desenvolve após a fertilização, o nucelo
se rompe na extremidade micropilar, expondo o saco embrionário, de modo que o suspensor
do embrião fique em contato direto com a epiderme do tegumento externo. A extremidade
chalazal do nucelo persiste por vários dias, mas, devido ao desenvolvimento do endosperma,
ocorre a sua obliteração completa cerca de 14 dias após a fertilização (PAMPLIN, 1963).

Polinização das flores de soja

Por ocasião da polinização, os estames diadelfos (fundidos) elevam-se para que as anteras
formem um anel ao redor do estigma. Assim, o pólen derrama-se diretamente sobre o es-
tigma, resultando em elevada percentagem de autofecundação (WILLIAMS, 1950), a qual
ocorre mormente no dia imediatamente anterior à abertura total da flor (DZIKOWSKI, 1936).
A maioria das referências bibliográficas indica que a polinização cruzada na soja se situa em
torno de 2%, porém valores maiores também tem sido observados.

A fertilização se inicia quando o grão de pólen germina e forma um tubo polínico que cresce
no interior do estilo em direção ao saco embrionário, penetrando no óvulo através de uma
abertura chamada micrópilo. O crescimento do tubo polínico requer enzimas proteolíticas,

SOJA E ABELHAS 51
 que digerem o tecido do estilo. A célula generativa do grão de pólen sofre mitose para pro-
duzir duas células de esperma. Uma vez atingido o saco embrionário, um espermatozoide se
une com o ovo para formar um zigoto, enquanto a outra célula de esperma se junta aos dois
núcleos da célula central, para formar o tecido triploide chamado endosperma.

O estigma úmido é recoberto em sua parte superior por uma película proteica que se origina
da cutícula. A função mais provável do filme é impedir a dessecação do exsudado lipídico,
presente na extremidade distal do estigma e, também, para confina-lo na superfície do es-
tigma. Especula-se que ele também pode conter fatores de reconhecimento do pólen, para
facilitar a fertilização (CHEUNG et al., 1995).

Erbar (2003) refere que o tecido do estigma é composto de papilas com saliências laterais que
se anastomosam entre si. As papilas ocupam a extremidade distal do estigma e secretam a
maior parte do exsudado do estigma. Próxima a elas situam-se entre um e três círculos de
papilas livres, sem saliências, que também são secretoras.

Ainda conforme Erbar (2003), existem inúmeros canais cheios de exsudato no estigma e no
estilo. Os tubos polínicos crescem nesses canais, que fornecem nutrição e orientação mecâni-
ca para os mesmos. Na base do estigma, na zona de transição entre o estigma e o estilo, ocorre
um aumento gradual na quantidade de exsudado entre as células, exceto no centro do es-
tilo. Essas células fazem parte do tecido do estilo, secretando um exsudado de aparência
semelhante ao do estigma.

O pólen geralmente germina na superfície do filme que recobre o exsudado do estigma. A ger-
minação também pode ocorrer nas espirais inferiores das papilas, mas quando isto ocorre,
os tubos dirigem-se inicialmente para o estigma, posteriormente crescendo no interior do
estilo.

Embora muitos grãos de pólen sejam depositados sobre o estigma, e a maioria deles germina
e cresce no espaço entre o estigma e o início do estilo superior, a maior parte atrofia e morre
antes de atingir o ovário. Apenas alguns tubos polínicos atingem o lóculo e competem para
fertilizar os óvulos (HERRERO e HORMAZA, 1996).

Após a germinação, os tubos de pólen crescem entre as células do tecido do estilo. O tecido
do ovário forma um obturador secretor, no topo do qual os tubos de pólen crescem em di-
reção aos óvulos (ERBAR, 2003). Seu exsudado é péctico, o que possivelmente controla a di-
reção do crescimento do tubo polínico quimiotaticamente (CHEUNG et al., 1995). Durante o

52 SoJA E ABELHAS
crescimento do tubo polínico em direção ao óvulo, a célula generativa se divide e forma dois
gametas masculinos, que são os espermatozoides.

Finalmente, o tubo polínico cresce através do micrópilo do óvulo, entre as células da epi-
derme nucelar, e entra no aparelho filiforme da sinérgide degenerada. Aqui, a extremidade
do tubo polínico se rompe, liberando as duas células espermáticas. Uma célula espermática
se funde com o óvulo e forma o zigoto diploide constituindo a célula inicial do embrião, en-
quanto a outra célula de esperma se junta com os núcleos secundários formando o núcleo
primário do endosperma (RAY et al., 1997). Rustamova (1964) observou que o tempo decor-
rido entre a polinização e a fertilização varia entre 8 e 10 h. Assim, no dia da abertura total
da flor é provável que a fertilização tenha ocorrido no mesmo dia da fecundação ou, talvez,
um dia após.

A planta de soja é considerada cleistogâmica, ou seja, pertence ao grupo de plantas majori-

tariamente auto polinizadas. A polinização cruzada na cultura da soja é mediada pelos polini-
zadores, especialmente as abelhas (Figuras 19 e 20). Os estudos mais antigos sobre o tema in-
dicaram taxas de polinização cruzada na soja de 0,04%, em Wisconsin (EUA), com diferentes
cultivares de soja em filas adjacentes, e em diferentes localidades (WOODWORTH, 1922). A
taxa variou entre 0,18 e 0,70%, na Virgínia (EUA), em anos sucessivos (GARBER e ODLAND,
1926), e foi de menos de 1% em Iowa e Maryland (EUA) (WEBER e HANSON, 1961).

De acordo com Ahret e Caviness (1994), baseado em uma média de 2 anos, a polinização cru-
zada variou entre um mínimo de 0,09% para cultivar Walters, até um máximo de 1,63% para
‘Brim’. Os mesmos autores afirmam que as cultivares diferem significativamente na extensão
da polinização cruzada e até 2,5% de cruzamentos podem ocorrer em cultivares dos grupos
de maturação IV, V, e VI (classificação utilizada nos EUA) em alguns ambientes, onde polini-
zadores adequados estão presentes e as demais condições são favoráveis.

No Brasil, a dispersão de pólen em plantas de soja foi relatada por Abud et al. (2003), obser-
vando que a taxa máxima de transferência de pólen de cultivares transgênicas, em linhas
adjacentes foi, em média, de 0,45%. Quando as distâncias eram maiores, a taxa foi reduzida
drasticamente. Colocando-se uma linha de soja entre duas outras avaliadas, a polinização
cruzada variou de 0,04 a 0,14%, diminuindo para zero quando 11 linhas separaram as linhas
em avaliação, com uma distância de 6,5m entre elas. Chiari et al. (2011) encontraram uma
gama de taxas de polinização cruzada, com mínimo de 0,2% e picos de 2,67% em soja culti-
vada em gaiolas com e sem a presença de abelhas africanizadas em seu interior.

SOJA E ABELHAS 53
 Foto: Decio Luiz Gazzoni

Figura 19. Apis mellifera visitando uma flor de soja.

Foto: Decio Luiz Gazzoni

Figura 20. Abelha forrageira, coberta por grãos de pólen.

54 SoJA E ABELHAS
Detalhes do desenvolvimento do óvulo e da flor da soja são apresentados na Tabela 2.

Tabela 2. Cronologia do desenvolvimento do óvulo e das flores de soja.

Dias antes
Eventos morfológicos e anatômicos
da antese
25 Iniciação dos primórdios florais nas axilas ou brácteas
25 Diferenciação das sépalas
20-14 Iniciação das pétalas, estames e carpelos
Iniciação dos óvulos, maturação dos megasporócitos, meiose, quatro
14-10
megásporos presentes.
Iniciação da antera, diferenciação das células arquesporiais masculinas,
10-7
meiose, microsporogênese.
7-6 Megásporo funcional entra na primeira divisão mitótica.
A segunda divisão mitótica resulta em quatro sacos embrionários nucleados.
A terceira divisão mitótica resulta em oito sacos embrionários nucleados.
As paredes celulares se desenvolvem em torno das antípodas e dos ovos,
formando um saco embrionário com sete células e oito núcleos.
6-2 Os núcleos polares se fundem. As células antípodas começam a degenerar. Os
nucelos começam a se desintegrar pela região micropilar, ao lado dos sacos
embrionários.
Um feixe vascular único no óvulo se estende da chalaza ao funículo, juntando-
se com o feixe carpelar.
O saco embrionário continua a crescer, as células antípodas se desorganizam,
tornando difícil a sua identificação.
As sinérgides apresentam aparato filiforme; uma sinérgide degenera.
1
O tapete na antera praticamente desaparece. Os grãos de pólen amadurecem e
alguns germinam.
O nectário circunda o ovário e atinge a máxima dimensão.
As flores abrem, normalmente é o dia da fertilização; o zigoto permanece em
0 descanso; o núcleo do endosperma primário inicia a divisão; inicia o colapso
do nectário.
Fonte: Carlson e Lersten, 1987. Os tempos apresentados referem-se a uma compilação de dados de diversas cultivares de soja, estudados por Carl-
son (1973), Kato et al., (1954), Murneek e Gomez (1936), Pamplin (1961), Prakash e Chan (1976). A sequência de desenvolvimento é essencialmente
a mesma independente de cultivar, mas o número de dias varia com as condições ambientais e a carga genética da cultivar. As cultivares modernas
seguramente tem tempos diferentes que variam de acordo com a latitude, temperatura e presença ou ausência de estresses bióticos ou abióticos.

SOJA E ABELHAS 55
 Embrião, endosperma e desenvolvimento
da semente
Após a fecundação, com o surgimento das vagens, a planta de soja torna-se muito mais
suscetível ao ataque e consequentes danos causados por insetos praga, especialmente aque-
les que se alimentam diretamente de vagens e sementes. Uma vez fertilizado, o vacúolo no
zigoto torna-se menor e finalmente desaparece completamente após a primeira divisão ce-
lular, o que ocorre aproximadamente 30 horas após a polinização (PAMPLIN, 1963; RUSTA-
MOVA, 1964).

Soueges (1949) descreveu a embriogênese da soja a partir da primeira divisão do zigoto, até
os estágios iniciais de cotilédones. A primeira divisão do zigoto é transversal. A célula apical,
defronte à célula central, vai tornar-se o embrião. A célula basal, de frente para o micrópilo,
forma o suspensor, uma estrutura efêmera que ajuda no crescimento do embrião nas fases
iniciais. As sucessivas divisões da célula apical produzem o proembrião em cerca de 3 dias,
com forma esférica. O proembrião é aproximadamente do mesmo tamanho que o suspensor,
este de forma cônica. Uma protoderme bem definida desenvolve-se no proembrião, cerca de
5 dias após a fertilização (Figura 21).

Hipocótilo
Ilustração: Decio Luiz Gazzoni

Meristema apical
da brotação
Procâmbio

Meristema basal
Protoderma
Revestimento da semente

Endosperma

Cotiledones Meristema apical radicular

Célula basal do suspensor

Figura 21. Desenvolvimento do embrião, semente e endosperma.

56 SoJA E ABELHAS
Cerca de 6 a 7 dias após a fertilização, divisões localizadas em lados opostos do proembrião,
logo abaixo da protoderme, iniciam a formação dos cotilédones. Pamplin (1963) observou que
o cotilédone no lado chalazal do embrião é, aparentemente, o primeiro a surgir, mas é rapi-
damente seguido pela iniciação do segundo cotilédone, que cresce rapidamente e logo atinge
o mesmo tamanho que o primeiro cotilédone. Com o desenvolvimento dos cotilédones, há
uma rotação gradual de modo que o embrião, com os seus cotilédones, rotaciona em ângulo
de 90°. Em seguida, os cotilédones assumem a posição que ocuparão na semente madura, com
as suas superfícies internas formando um plano paralelo com as laterais do óvulo.

Ainda de acordo com Soueges (1949), nessa fase os cotilédones apresentam contornos circu-
lares, mas crescem rapidamente ao longo das bordas, especialmente para a extremidade cha-
lazal do óvulo. Isso resulta em um alongamento acentuado dos cotilédones, dando-lhes a sua
forma típica reniforme. Dez a 12 dias após a fertilização, os tecidos do hipocótilo estão bem
estruturados e consistem em protoderme, meristema fundamental do córtex e procâmbio. Os
derivados da hipófise formaram os primórdios da raiz, que, até ao momento da germinação,
permanecem limitados a uma pequena área no final do hipocótilo, um pouco acima do ponto
de ligação do suspensor (PAMPLIN, 1963).

O epicótilo é iniciado simultaneamente com os dois cotilédones, a partir de um meristema

residual existente entre eles. Pamplin (1963) assinala que o epicótilo aparece pela primeira
vez como um aglomerado alongado de células de coloração mais intensa e localizado entre as
bases dos cotilédones. A camada de células mais externas torna-se a túnica. Cerca de 14 dias
após a fertilização, o epicótilo forma o primórdio das duas folhas primárias em ângulo reto
com o ponto de ligação dos dois cotilédones. As folhas primárias continuam a aumentar por
cerca de 30 dias, até atingir o seu tamanho máximo, com a característica plúmula da semente
madura.

O primeiro primórdio foliar trifoliolado, que está totalmente diferenciado cerca de 30 dias
após a fertilização, localiza-se perto da base das duas folhas unifolioladas e permanece com
tamanho reduzido, e apenas retoma o desenvolvimento na germinação.

Paralelamente ao desenvolvimento do embrião ocorre, também, o desenvolvimento do en-

dosperma, em que o seu núcleo primário divide-se quase imediatamente após a fertilização.
Até o momento da divisão do zigoto o endosperma já apresenta vários núcleos livres (PAM-
PLIN, 1963; PRAKASH e CHAN, 1976). As divisões dos núcleos do endosperma ocorrem em
ciclos simultâneos nos dias que se seguem à fertilização. Os núcleos e o citoplasma comum do
endosperma são deslocados para a periferia do saco embrionário pelo desenvolvimento de
um grande vacúolo no centro da massa do endosperma. Os núcleos livres do endosperma são

SOJA E ABELHAS 57
 distribuídos dentro do citoplasma.

Cerca de cinco dias após a fertilização, o endosperma começa a tornar-se celular em torno
do embrião, na porção micropilar do saco embrionário e, após 8 dias, o embrião, cordiforme,
apresenta-se completamente imerso no endosperma celular (MENG-YUAN, 1963; PRAKASH
e CHAN, 1976; TAKAO, 1962). As paredes celulares do endosperma desenvolvem-se gradual-
mente em direção à extremidade chalazal do saco embrionário e, após 14 dias, se estendem
até o final da extremidade chalazal do óvulo.

No momento da fertilização, o tegumento interno do óvulo consiste de duas a três camadas

de células. Depois disso, a divisão periclinal, especialmente na porção chalazal do óvulo, re-
sulta em um aumento da espessura do tegumento interno, atingindo cerca de 10 camadas
de células. Aproximadamente 10 a 14 dias após a abertura da flor, a camada mais interna do
tegumento interno assume coloração densa e diferencia-se como um endotélio ou tapete
tegumentário que, presumivelmente, tem uma função nutritiva.

O tegumento externo, no momento da fertilização, compõe-se de duas a quatro camadas

de células, exceto na região da micrópilo e do hilo, onde é consideravelmente mais espessa
(PAMPLIN, 1963). Após a fecundação, ocorrem divisões periclinais e o tegumento externo
tem uma espessura de 12 a 15 camadas de células (PRAKASH e CHAN, 1976). A epiderme
do tegumento externo é constituída por células isodiamétricas no momento da fertilização.
Durante o crescimento e maturação das sementes, estas células alongam-se radialmente, es-
pecialmente perto do hilo. As células epidérmicas do funículo, na região do hilo, também se
alongam radialmente, de modo que passa a existir no hilo uma dupla camada de células epi-
dérmicas alongadas e de paredes espessas. A sequência de desenvolvimento e enchimento da
semente no interior da vagem é mostrado na Figura 22.
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

Figura 22. Sequência de desenvolvimento da semente de soja: os grãos menores são mais sensíveis aos danos de
insetos pragas.

58 SoJA E ABELHAS
Detalhes sobre o desenvolvimento de sementes e vagens em soja, após a fertilização, são
apresentados na Tabela 3.

Table 3. Cronologia do desenvolvimento de sementes e vagens de soja.

Dias após
Aspectos morfológicos e anatômicos
a floração
0 Zigoto em repouso. Divisões consecutivas do núcleo do endosperma primário.
1 Proembrião com duas células. O endosperma apresenta cerca de 20 núcleos livres.
2 Proembrião com 4 a 8 células.
Diferenciação entre proembrião e suspensor. O endosperma ocupa uma camada
3
periférica, com um grande vacúolo em seu interior.
O embrião assume forma esférica, com um grande suspensor. O endosperma que o
4-5
circunda é celular, porém o restante é acelular e vacuolado.
Surgem os primórdios dos cotilédones. O endosperma é predominantemente
6-7
celular.
Início da rotação dos cotilédones. O procâmbio aparece nos cotilédones e no eixo
8-10 embrionário. Todos os tecidos do hipocótilo estão presentes. Surge o primórdio
do ápice da raiz. Todo o endosperma é celular.
Fim da rotação dos cotilédones, com sua superfície paralela às laterais dos óvulos.
Os cotilédones se alongam em direção à face chalazal do óvulo. Os primórdios
10-14
das folhas primárias estão presentes. O endosperma ocupa cerca de metade da
cavidade da semente. Vascularização da epiderme da semente.
Continua o desenvolvimento do embrião e da semente. O tecido do endosperma se
14-20
reduz, assimilado pelos cotilédones.
As folhas primárias atingem seu tamanho máximo. O primórdio da primeira folha
20-30 trifoliolada está presente. Os cotilédones atingem o máximo tamanho e o
endosperma praticamente desapareceu.
Progressiva acumulação de matéria seca, perda de umidade das sementes e vagens.
30-50
Maturação das vagens.
50-80 Maturação de colheita
Fontes: Carlson e Lester, 1987. Os tempos são uma compilação dos dados de estudos de diversas cultivares de soja, conduzidos por Bils e Howell
(1963), Carlson (1973), Fukui e Gotoh (1962), Meng-Yuan (1963), Kamata (1952), Kato et al., (1956), Ozaki et al., (1956), Pamplin (1963) e Suetsugu
et al. (1962). A sequência de desenvolvimento é essencialmente a mesma, independente de cultivar, mas o número de dias varia com as condições
ambientais e a carga genética da cultivar. Cultivares modernas seguramente têm tempos diferentes que variam de acordo com a latitude, tempera-
tura e presença ou ausência de estresses bióticos ou abióticos.

SOJA E ABELHAS 59
ABELHAS E SUAS RELAÇÕES COM
AS PLANTAS
Néctar, um mediador-chave
O néctar é uma secreção doce e aquosa de uma planta, que media as interações com polini-
zadores e defensores, às vezes protegendo contra usurpadores ou microorganismos, devido
à presença de compostos secundários e proteínas antimicrobianas na sua composição (HEIL,
2011). O néctar pode ser secretado em praticamente todos os órgãos da planta (exceto
raízes), e o local da secreção geralmente coincide com a sua função, apesar de que nectários
funcionalmente extraflorais (EFN) possam ser encontrados no interior das inflorescências,
embora sem envolvimento com a polinização (ELIAS, 1983).

Proctor et al. (1996) pontuam que o néctar floral deve ser entendido como uma recompensa-
chave oferecida pelas plantas para seus polinizadores, com o objetivo de atraí-los e obter
sua lealdade. Fahn (1979) descreve o néctar como um exsudado das plantas, segregado pe-
los tecidos glandulares, que são tão importantes que a sua estrutura e características são
amplamente considerados em taxonomia vegetal e filogenia.

De acordo com Brandenburg et al. (2009) e De La Barrera e Nobel (2004), a maioria das
angiospermas e algumas espécies de gimnospermas produzem néctar floral (FN) para atrair
polinizadores, cujo objetivo precípuo é a adequada polinização e fecundação cruzada. Por
outro lado, o néctar extrafloral (EFN) atrai formigas, parasitoides e predadores generalistas e
serve como uma defesa indireta contra herbívoros para mais de 100 famílias de samambaias,
gimnospermas e angiospermas (KOPTUR, 1992; HEIL, 2008). Muitas plantas produzem néctar
em ritmos diurnos, parcialmente adaptados para a atividade de consumo (HEIL et al, 2000;
KUO e PATE, 1985; TILMAN, 1978; CORBET e DELFOSSE, 1984).

Heil (2011) menciona que, mesmo não estando claro se é possível às plantas ajustarem a
secreção de novo do néctar, uma reabsorção de FN foi inequivocamente demonstrada (NEPI
e STPICZYNSKA, 2008). Com métodos diferentes, Pederson (1958), Ziegler e Lütge (1959)
demonstraram a reabsorção do néctar e a sua distribuição a outros órgãos da planta, o que
incluiu estudos com sacarose e glutamina marcadas com 14C, aplicados artificialmente. A re-
absorção de FN não consumido aparenta ser comum, porém esse fenômeno ainda não foi
demonstrado para EFN (NEPI e STPICZYNSKA, 2008).

SOJA E ABELHAS 61
 A reabsorção de néctar não secretado pelo nectário floral tem sido relacionada à morte ce-
lular programada no tecido do nectário, enquanto o floema permanece ativo, resultando em
mudanças nas relações fonte-dreno (GAFFAL et al., 2007; KUO e PATE, 1985). Sob este cenário,
é provável que nectários extraflorais não tenham capacidade para reabsorver néctar porque
a regulação da secreção EFN não é dependente de padrões ontogeneticamente programados.

Composição, dinâmica e papel do néctar

O néctar é um líquido doce. Em média, os açúcares do néctar representam menos de 2% da fo-
tossíntese líquida de um determinado momento (PATE, 1985). As plantas regulam a produção
de néctar de acordo com as taxas de consumo (CORBET e DELFOSSE, 1984; BOLTEN, 1979;
INOUYE et al, 1980; CORBET et al, 1979; GILL, 1988; PYKE, 1991; PEDERSON et al, 1958) e re-
absorvem o excedente (PACINI, 2003). O néctar contém água, açúcares e aminoácidos para
atrair polinizadores e defensores. Para proteger-se de organismos “ladrões” de néctar, bem
como de microrganismos indesejáveis, também são encontrados compostos secundários e
proteínas antimicrobianas. A secreção de FN e EFN pode ser induzida pelo ácido jasmônico,
muitas vezes ajustada à preferência do consumidor e à sua taxa de consumo, e que depende
da atividade de enzimas invertases.

As invertases cumprem ao menos três papéis: o descarregamento da sacarose presente no

floema, a mobilização de carboidratos durante a secreção ativa e o ajuste pós secretor da
relação sacarose:hexoses do néctar. No entanto, de acordo com Heil (2011), ainda existem
aspectos não elucidados na forma como as plantas produzem e secretam componentes não-
carboidratos do néctar, sendo necessários mais estudos para entender como as plantas pro-
duzem néctar e qual é, efetivamente, a substância mais importante na mediação de suas in-
terações com animais mutualistas.

Heil et al. (2000, 2009) e Nepi e Stpiczynska (2008) referem que ainda não está claro onde os
componentes não-carboidratos do néctar são sintetizados, como esses compostos entram no
néctar, como as plantas adaptam a secreção de néctar para as taxas de consumo ou para a
identidade do consumidor e, também, como o néctar não consumido é reabsorvido. Apesar
de Gonzales-Teuber e Heil (2009) e Nicolson et al. (2007) haverem mencionado que pouco se
sabe sobre outros componentes do néctar que não os açúcares e aminoácidos e, também, so-
bre a síntese de componentes de néctar e a regulação da sua secreção, recentemente foram
feitas importantes descobertas sobre os componentes do néctar. As proteínas do néctar,
chamadas de nectarinas, foram identificadas no FN do tabaco (Nicotiana spp.), dispondo de
atividade de proteção, assim como no EFN de Acacia e em gotículas de polinização de

62 SoJA E ABELHAS
gimnospermas (CARTER e THORNBURG, 2004; GONZALES-TEUBER et al., 2009a, 2010; WAG-
NER et al, 2007; CARTER et al, 2007).

Ao investigar a composição do néctar, Heil et al. (2005) e Kram et al. (2008) encontraram algu-
mas enzimas que desempenham um papel central nas modificações químicas pós secreção do
néctar. Kessler e Baldwin (2007) identificaram os odores no néctar que induziram determina-
dos comportamentos nos polinizadores. Radhika et al. (2010) associaram o hormônio ácido
jasmônico (JA) com a modulação da secreção de FN, enquanto Heil et al. (2001), Heil (2004) e
Heil et al. (2004) chegaram à mesma conclusão a respeito do EFN.

Três genes que codificam para fatores de transcrições putativos foram apontados como en-
volvidos no desenvolvimento do nectário: ‘CRABS CLAW (CRC)’, ‘BLADE-ON-PETIOLE 1’ e
‘BLADE-ON-PETIOLE 2’ (BOWMAN e SMYTH, 1999; MCKIM et al., 2008). Posteriormente, Ruhl-
man et al. (2010) descobriram um gene que codifica para uma invertase apoplástica em Arabi-
dopsis thaliana, cuja atividade é necessária para a secreção de FN. Os primeiros proteomas
obtidos a partir dos nectários de várias espécies foram mencionados por Gonzales-Teuber et
al. (2010), Park e Tornburg (2009), Peumans et al. (1997) e Hillwig et al. (2010).

Duas alternativas não-exclusivas são mencionadas por Heil (2011), sobre as origens dos car-
boidratos, a principal classe de componentes do néctar: a primeira aponta para o transporte
de amido direto do floema, conforme a necessidade e a segunda refere o seu acúmulo du-
rante o desenvolvimento do nectário e sua posterior hidrólise durante a secreção. Alguns
carboidratos também podem derivar da fotossíntese in situ. A secreção direta dos produtos
do processo de assimilação foi demonstrada repetidamente para a produção de FN usan-
do o anelamento de brotos florais, ou com experimentos utilizando ambientes escuros
e desfolhamento (GAFFAL et al, 2007; VON CZAMOWSKI, 1952). RADHIKA et al. (2008) uti-
lizou CO2 marcado com 13C para demonstrar que o EFN também contém açúcares que foram
assimilados durante as últimas horas antes da secreção.

De acordo com a primeira alternativa mencionada por Heil (2011), os carboidratos são trans-
feridos do floema para o tecido secretor em forma de sacarose onde são armazenados e/ou
processados (KRAM e CARTER, 2009; WENZLER, 2008). É amplamente conhecido que, durante
a secreção ativa, a sacarose é metabolizada pelas invertases da parede celular, produzindo
néctares ricos em hexoses (FREY-WYSSLING, 1954; AGTHE, 1951; ZIMMERMANN, 1953). Mais
recentemente, foi estabelecido que genes que codificam para a biossíntese completa de saca-
rose atuam nos nectários de A. thaliana (KRAM et al., 2009), e os padrões de expressão de
genes envolvidos no metabolismo do amido permitem uma clara separação de uma fase ana-
bólica antes da antese e uma fase de catabolismo durante a secreção dos nectários, em tabaco
ornamental (REN et al., 2007).

SOJA E ABELHAS 63
 A segunda alternativa é suportada por estudos de Horner et al. (2007) e Ren et al. (2007),
mostrando que nectários do tabaco ornamental e de A. thaliana acumulam grandes quanti-
dades de amido. A degradação deste amido em mono e dissacarídeos coincide com o início
da secreção de néctar, durante a antese. A degradação do amido acumulado e a morte ce-
lular programada durante e após a secreção, também foram descritas para outras espécies
taxonomicamente não relacionados, tais como soja (HORNER et al., 2003) e Digitalis purpurea
(GAFFAL, 2007; BAKER e BAKER, 1975). De acordo com Pacini et al. (2003), muitas espécies
possuem amiloplastos no tecido do nectário, que podem estar diretamente ligados ao vacúo-
lo, os quais são esvaziados durante a fase mais ativa de secreção de FN (GAFFAL et al., 2007).

De acordo com Zimmermann (1953) e Heil et al. (2005), a sacarose também pode ser elimi-
nada do néctar por hidrólise pós-secretora, que é mediada por invertases que são secretadas
diretamente no néctar. Ruhlmann et al. (2010) descobriram uma invertase apoplástica em
A. thaliana, necessária para promover a secreção ativa de néctar. Uma linhagem mutante,
cuja atividade foi referida por Ruhlmann et al (2010) e Kram e Carter (2009), mostra que
existe variabilidade genética para o caráter. Esta enzima foi associada a níveis reduzidos de
acumulação de amido dentro do nectário, demonstrando que invertases apoplásticas podem
também desempenhar um papel central no transporte de sacarose, a partir do floema, e sua
subsequente armazenagem nos tecido nectaríferos.

Entretanto, Gaffal et al. (2007) e Ren et al. (2007) demonstraram que a acumulação de amido
só explica uma parte do açúcar que é secretado durante o pico de atividade dos nectários
florais. Além disso, Pacini et al. (2003) alertam que os nectários extraflorais não armazenam
amido e que todos os carboidratos devem provir diretamente do floema, sendo que a for-
mação de néctar e a sua secreção dependeriam de mecanismos baseados em vesículas. Ma-
tile (1965) e Heil (2007) lembram que nectários florais são filogeneticamente derivados de
nectários extraflorais, assim o transporte direto do floema parece representar o mecanismo
original, ao passo que o acúmulo de amido poderia ser uma estratégia alternativa para a
secreção de grandes quantidades de açúcar durante as atividades de pico de nectários florais,
como afirmam De La Barrera e Nobel (2004).

A polêmica descortina uma série de questões abertas a respeito de onde os constituintes

não-carboidratos do néctar são produzidos, onde e como eles são adicionados ao pré-néctar
e como eles são secretados, aventadas por Heil (2011). O autor teoriza que, considerando a
abundância e a diversidade química de proteínas do nectário, associada à falta de menção
da presença de muitas dessas nectarinas em outros tecidos, parece provável que sua síntese
ocorra nos tecidos do nectário.

64 SoJA E ABELHAS
De fato, as células secretoras dos nectários extraflorais de Vigna unguiculata contêm inclusões
ricas em proteínas (KUO e PATE, 1985) e todos os genes NECTARIN que codificam para pro-
teínas de FN no tabaco ornamental são expressos no tecido do nectário, como foi afirmado
por Thornburg (2007) e Carter e Thornburg (2004), e que alguns deles estão sob o controle
do fator de transcrição MYB305 (LIU et al., 2009). Além disso, as nectarinas do tabaco contêm
peptídeos que sinalizam para a sua secreção, de maneira que só podem ser secretadas pela
fusão das vesículas com a membrana plasmática.

Existe grande variação na composição do néctar, dependendo das espécies de plantas e dos
parâmetros ambientais. Vários açúcares dominam o total de solutos no néctar floral, cujos
componentes principais são dissacarídeos como sacarose e monossacarídeos como frutose
e glicose. A proporção dos açúcares na composição também varia em função das espécies
(BAKER & BAKER, 1983a, b; FREEMAN et al, 1991; STILES e FREEMAN, 1993).

Além dos carboidratos, outros compostos como aminoácidos, fenóis, lipídios e anti-oxidantes
são encontrados na composição do néctar, embora em quantidades muito inferiores (Baker
e Baker, 1975; 1983a). A combinação única do néctar de uma planta específica conduz a sabor
e odor típicos, o que pode ser essencial para a manutenção de certos grupos de polinizadores
(SOUTHWICK, 1990), especialmente quanto à sua fidelidade a plantas específicas. Alguns au-
tores teorizam que uma ação interativa pode estar presente e que polinizadores poderiam
influenciar a composição do néctar, especialmente a proporção de açúcares, bem como a
morfologia de flores e inflorescências, de maneira a melhor adequar-se às suas necessidades
e preferências (BAKER e BAKER, 1990), constituindo-se em uma relação de coevolução.

Para ilustrar esse ponto, os beija-flores preferem soluções de sacarose em vez de quantidade
equivalente de monossacarídeos (MARTÍNEZ DEL RÍO, 1990; STROMBERG e JOHNSEN, 1990),
de modo que as flores polinizadas por beija-flores tendem a produzir néctar com predomínio
de sacarose, enquanto flores polinizadas por abelhas apresentam teores mais elevados de
hexoses (BAKER e BAKER, 1983a, b). No entanto, em outros casos, a composição do néctar
pode ser menos sujeita à variação das restrições filogenéticas (GALETTO et al., 1998).

A produção de néctar pode mostrar padrões diferentes de acordo com as espécies de po-
linizadores que visitam as flores (FEINSINGER, 1978; CRUDEN et al, 1983; GALETTO e BER-
NARDELLO, 1992). Baker e Baker (1983a, b) apontam as possíveis relações coevolutivas entre
as características do néctar e os diferentes polinizadores. Por exemplo, flores polinizadas
por adultos de lepidópteros produzem néctar abundante, mas menos concentrado. Já flores
polinizadas por abelhas secretam néctar altamente concentrado em menor quantidade, en-
quanto flores polinizadas por colibris apresentam valores intermediários (PYKE e WASER,
1981; OPLER, 1983; BAKER e BAKER, 1983a; SUTHERLAND e VICKERY, 1993).

SOJA E ABELHAS 65
 Isto posto, o conhecimento da dinâmica de produção de néctar é fundamental para entender
a relação ditrófica planta-polinizador. Galetto e Bernardello (2004) demonstraram que há
um ritmo específico para a secreção de néctar durante a vida de uma flor, permitindo que
a dinâmica de produção de néctar de uma espécie possa ser determinada. A estratégia da
planta de oferecer néctar, os padrões de atividade, a frequência e diversidade de poliniza-
dores de uma espécie vegetal, as taxas de consumo de néctar por animais, entre outros, não
podem ser compreendidas sem o conhecimento profundo das características do néctar e de
sua dinâmica.

Produção de néctar e a função das enzimas

Vários estudos procuraram elucidar as funções da invertase apoplástica em tecidos cir-
cundantes do floema, que cria o fluxo de açúcares em tecidos não fotossintéticos, como é o
caso das partes componentes das flores. O apoplasto é o espaço de livre difusão entre as célu-
las, fora da membrana plasmática, entremeado por espaços de ar entre as células de plantas,
também limitado pela cutícula da planta. Desta forma, o apoplasto é conformado pelos es-
paços extracelulares, limitado pelas paredes de células adjacentes, formando um compar-
timento no interior do tecido. A rota apoplástica facilita o transporte de água e de solutos
através de um tecido ou órgão. Esse processo é conhecido como o transporte apoplástico, e
o apoplasto é importante para a interação da planta com o seu entorno. A principal fonte de
carbono (dióxido de carbono) precisa ser solubilizado no apoplasto antes de difundir-se via
membrana plasmática para o citoplasma, para ser utilizada pelos cloroplastos durante a
fotossíntese. O apoplasto é, também, um local para a comunicação célula-a-célula.

Ruhlman et al. (2010) observaram que a produção de néctar está estreitamente associada à
presença da enzima invertase apoplástica. Por conseguinte, a maior produção de néctar é
mais dependente de um aumento na atividade da enzima do que da capacidade fotossintética
da planta. O aumento do volume de néctar durante o ciclo de vida da flor, em reação à sua
retirada por polinizadores, é diretamente vinculado a um aumento da atividade da enzima
invertase. Esses mesmos autores observaram que o silenciamento do gene que codifica para
uma das isoformas da enzima - predominante nos órgãos reprodutivos - impediu a produção
de néctar nas plantas de Arabdopsis assim modificadas.

A lógica fundamental deste processo foi proposta por Cheng e Chourey (1999). A invertase
promove a hidrólise da sacarose para hexoses, como a glicose e a frutose e pode estar locali-
zada na parede celular (apoplástica), no vacúolo (vacuolar) ou no citoplasma (citoplasmáti-
co). A invertase situada na parede celular é importante quando a descarga apoplástica do

66 SoJA E ABELHAS
floema segue uma rota que facilita a passagem de sacarose para os tecidos-drenos. Os autores
concluíram que a importância da invertase apoplástica não se restringe à quebra da molécula
de sacarose, uma vez que a introjeção de glicose e frutose tem o mesmo efeito sobre a pas-
sagem de fotossintatos nos drenos do tecido do floema. Neste caso, os autores atribuem à
enzima um possível papel mais amplo, atuando como sinalizador ou como fator regulador.

Uma evidência adicional da importância da invertase apoplástica no processo de descarga

do floema por essa rota, é a abundância de transcritos nesses tecidos, de acordo com Jin et
al. (2009) e sua quase inexistência em tecidos com descarga simplástica (RUAN e PATRICK,
1995), baseada em estudos realizados nos tecidos de tomateiro. Em Vicia faba, os tecidos que
circundam a formação das sementes que não têm ligações de plasmodesmas, também apre-
sentam elevada expressão da enzima (WEBER et al., 1996). Além disso, a supressão da ex-
pressão do gene codificante da invertase apoplástica reduz a produtividade do arroz. Porém,
quando a concentração da invertase aumenta, observa-se incremento do rendimento, con-
firmando assim o papel crucial da enzima no desenvolvimento de órgãos não fotossintéticos
(WANG et al., 2008).

Secreção de néctar
A maioria dos autores concorda que, para muitas espécies, o néctar representa “a secreção
da seiva do floema” (DE LA BARRERA e NOBEL, 2004; FAHN, 1988; LÜTGE, 1961; CARTER, 1999;
FREY-WISSLING, 1954; AGTHE, 1951). Entrementes, apesar de a conexão dos nectários ao floe-
ma ou ao xilema ser a regra, em um grande número de espécies de plantas a vascularização
não atinge a epiderme do nectário. Wist e Davis (2006) relataram que, para cerca de 50% das
espécies da família Asteraceae, faltam conexões vasculares diretamente ligadas aos seus nec-
tários florais. Ampliando a abrangência taxonômica, Fahn (1988) descobriu que um terço de
todas as espécies de plantas não apresentam vascularização direta (FAHN, 1988). Davis et al.
(1988) e Elias et al. (1975) afirmam que apenas uma minoria dos nectários de plantas possui
terminações vasculares do floema e xilema, e que, quando elas chegam até o parênquima ou
a epiderme, normalmente são ramificações do floema.

Ainda permanece obscura a forma como os carboidratos e outros componentes do néctar

passam do floema ao tecido nectarífero, para posterior metabolização e secreção para o am-
biente externo. Tanto a via simplástica quanto o transporte através do apoplasma são men-
cionados. Muito provavelmente, o pré néctar é transportado em vesículas que se movem
através do simplasto, sendo secretados por exocitose (KRAM e CARTER, 2009). Os carboidratos
do néctar podem ser pré-estocados no tecido nectarífero, ao menos no que tange à secreção

SOJA E ABELHAS 67
 de néctares que são mais concentrados do que o floema. Os hidratos de carbono pré-arma-
zenados podem estar envolvidos com invertases que desempenham um papel duplo, tanto
no carregamento de pré-néctar do floema, quanto na mobilização de carboidratos durante a
secreção ativa (RUHLMANN et al, 2010; von CZAMOWSKI, 1952).

De acordo com Heil (2011), existem cinco grandes evidências que apoiam o modelo descrito
acima:

• A secreção de néctar via tricomas exclui um transporte apoplástico nessas espécies, devi-
do a barreiras apoplásticas tanto nas paredes das células externas do caule, quanto nas célu-
las intermediárias dos tricomas (FAHN, 1988; KUO e PATE, 1985);

• As vesículas são comuns em tecidos nectaríferos (FAHN, 1988; KUO e PATE, 1985);

• Os néctares secretados são caracterizados por uma ampla gama de concentrações e de

proporções sacarose:hexoses (BAKER e BAKER, 1975; BAKER e BAKER, 1982) e, portanto, não
podem ser produzidos apenas por um mecanismo de fluxo de transporte passivo, os quais
são caracterizados exclusivamente por enzimas de clivagem de sacarose;

• Os componentes não-carboidratos, tais como lipídios e proteínas, podem ser sintetizados

no tecido nectarífero, passando a compor o pré néctar antes da sua secreção (NICOLSON et
al, 2007; KRAM et al., 2008);

• A secreção do néctar depende de vários mecanismos de controle de ação rápida, os quais

não podem resultar unicamente de abastecimento passivo de uma única fonte.

Orientação das abelhas

De um modo geral, quando as abelhas se aproximam de flores elas são primeiramente atraí-
das pela cor e/ou forma da flor. Essas indicações são continuamente utilizadas para garantir
o sucesso das visitas. De acordo com Hsu e Young (2012), as abelhas recebem sinais visuais
por meio de dois tipos de canais paralelos situados atrás da retina. O primeiro canal é usado
para as cores, o outro é um canal monocromático utilizado para a orientação até as bordas
de um item que esteja em seu campo visual. No processo de integração desses canais, a
prioridade e a interação entre eles são fundamentais, uma vez que esses sinais cromáti-
cos e acromáticos coexistem naturalmente.

Hsu e Young (2012) treinaram abelhas para detectar formas e cores, as quais foram pos-
teriormente utilizadas em testes para aquilatar a sua capacidade para diferenciar combi-
nações de padrões opostos. Como resultado do teste verificaram que as abelhas escolheram

68 SoJA E ABELHAS
a cor correta, mas o padrão de forma errada, tanto no experimento acima quanto em outros
testes. O efeito do treinamento para recompensa com a cor azul diferia do equivalente para
a cor verde. Nos testes de múltipla escolha, havia maior tendência de acerto com as abelhas
treinadas para identificarem a cor azul, o que indica que o sinal cromático foi muito im-
portante para a discriminação. Os autores, também, concluíram que a cor tende a ser o fator
decisivo em uma situação conflitante. Além disso, a cor azul foi preferida em relação à cor
verde, indicando que a preferência de cor estava envolvida no reconhecimento visual das
abelhas em relação ao seu alvo.

A visita de uma abelha a uma flor pode ser considerado um processo de dois estágios. O
primeiro, envolve a orientação de uma distância relativamente grande até a proximidade da
flor e, o segundo, governa a orientação a curta distância, quando a abelha pousa e prova o
néctar. Von Frisch (1950) estabeleceu que as abelhas são orientadas a flores específicas pela
cor, forma e aroma floral. Hansen et al. (1964), Clement (1965), Free (1993) e Leleji (1973) ob-
servaram preferências de forrageamento associadas à cor floral. Butler (1951) concluiu que
as abelhas foram atraídas a distâncias de alguns metros pela visão de uma flor (ou seja, cor
e forma), mas finalmente foram induzidas a pousar na flor por seu aroma. O aroma floral, a
cor e a forma das flores influenciam não apenas a visitação inicial de abelhas, como fornecem
pontos de referência que as abelhas utilizam para otimizar o forrageamento em uma espécie
de planta específica, sendo a base da fidelização das abelhas a determinadas flores.

No entanto, chegar à flor de determinada planta não é suficiente, a fidelidade a uma dada
espécie exige um reforço para a continuidade do forrageamento. Dessa forma, as flores de-
vem oferecer pólen ou néctar, em quantidades que superem a capacidade de forrageamento
de cada abelha individualmente. Este limiar de forrageamento é considerado a recompensa
floral mínima aceitável para as abelhas, devendo superar em abundância e qualidade a
recompensa de outras espécies de plantas próximas que competem pela visitação das
abelhas. Da perspectiva das abelhas, trata-se de uma questão de eficiência e de consumo
mínimo de energia para o máximo de coleta.

Naturalmente existe um equilíbrio entre as recompensas oferecidas pelas plantas (flores in-
dividuais) para atrair abelhas e induzi-las à visitação e, posteriormente, polinizar outras flo-
res da mesma espécie, de forma que essas abelhas maximizem seus retornos em relação
à energia dispendida, tendo como meta visitar um número mínimo de flores (HEINRICH e
RAVEN, 1972; ROBACKER e AMBROSE, 1981).

No entanto, fidelidade, em sentido amplo, não é sempre o melhor comportamento. A fideli-

dade floral exibida por indivíduos de uma colônia de abelhas pode ser prejudicial para au-
mentar as taxas de polinização cruzada. Se houver um determinado grau de variabilidade nas

SOJA E ABELHAS 69
 características florais dentro de uma população de plantas da mesma espécie, determinados
membros dessa população podem ficar isolados desde um ponto de vista reprodutivo.

A fidelidade das operárias a um tipo de flor tem sido proposta como um meio de especiação
por isolamento etológico (GRANT, 1949). Isto se torna particularmente evidente nas práticas
agronômicas quando o cruzamento entre duas variedades de uma determinada espécie não
ocorre devido à discriminação dos polinizadores entre as variedades. Como um exemplo,
Hansen et al. (1964) afirmam que a seleção de forrageamento das abelhas foi prejudicial em
programas de melhoramento de alfafa (Medicago sativa L.), devido à elevada fidelidade a de-
terminadas características florais.

Existem outros exemplos de fidelidade que conduzem à discriminação entre variedades

de algumas culturas, por exemplo cornichão (Lotus corniculatus L.) (DEGRANDI e COLLISON,
1980), couve-de-bruxelas (Brassica oleracea L.) (FAULKNER, 1974), cenouras (Daucus carota L.)
(ERICKSON et al., 1979), algodão (Gossypium spp.) (MOFFETT e STITH, 1972), cebola (Allium
cepa L.) (LEDERHOUSE, 1972), soja (Glycine max (L.) Merr.) (KETTLE et al., 1979) e girassol (He-
lianthus annuus (DC) Ckll.) (TEPEDINO e PARKER, 1982).

Determinados fatores presentes em plantas, relacionados com atração, orientação e dis-

criminação das abelhas, são controlados geneticamente. A variação genética e a heredi-
tariedade da quantidade de néctar floral e concentração de carboidratos foi demonstrada
entre clones de alfafa (WALKER et al, 1974; TEUBER e BARNES, 1979) e entre cultivares de
cornichão (MURRELL et al., 1982). Loper (1976) observou um aumento da emanação de com-
postos de aroma individuais a partir de flores de plantas F1 de alfafa, demonstrando a via-
bilidade de seleção para compatibilidade varietal em características florais de culturas que
exigem mediação de abelhas para polinização cruzada.

Néctar e atração de polinizadores

Os polinizadores visitam as flores à cata de pólen e néctar, que são alimentos para si e para a
colônia. A concentração e a abundância de néctar nas flores afetam profundamente a ativi-
dade de forrageamento de abelhas domésticas (BUTLER, 1945; CORBET, 1978; KAUFFELD e
SORENSEN, 1971; PEDERSEN, 1953; VANSELL, 1934). Do ponto de vista da estratégia da planta,
o néctar deve atrair mutualistas e benéficos e repelir não-mutualistas, ladrões ou visitantes
indesejáveis. Essas funções devem ser executadas simultaneamente e dependem da com-
posição química do néctar.

70 SoJA E ABELHAS
A concentração de açúcares e a sua proporção é fundamental para atração e fidelidade de
polinizadores, variando os requerimentos de acordo com a espécie de polinizador. O néctar
é composto, fundamentalmente, de um complexo de hidratos de carbono, uma solução de
frutose, glicose e sacarose em água, com quantidades menores de muitos outros compostos,
como outros hidratos de carbono, aminoácidos, proteínas, íons minerais, ácidos orgânicos,
vitaminas, lipídios, antioxidantes, glicosídios, alcaloides e flavonoides (WALLER et al, 1972;
BAKER e BAKER, 1977; LUTTGE, 1977; SCOGIN, 1979; GILLIAM et al., 1981). O conteúdo de hi-
dratos de carbono no néctar pode variar de 4 a 60%, dependendo das espécies de plantas e das
condições ambientais (SHUEL, 1975), o que aumenta a especificidade da relação entre planta
e polinizador.

Apesar de os açúcares do néctar serem 100-1.000 vezes mais concentrados do que os aminoá-
cidos, estes podem afetar significativamente a atratividade do néctar. Enquanto pássaros e
morcegos podem obter nitrogênio de outras fontes, muitos insetos adultos alimentam-se
apenas de líquidos. Portanto, as flores polinizadas por insetos devem possuir mais aminoá-
cidos em seu néctar do que flores polinizadas por vertebrados. Neste sentido, concentrações
elevadas de aminoácidos foram relatadas para FN de flores adaptados para polinização por
borboletas (BAKER e BAKER, 1982), moscas (POTTER e BERTINO, 1988) ou abelhas (PETA-
LIDOU, 2006). Igualmente, as formigas preferem néctares ricos em aminoácidos e, assim
como muitos insetos polinizadores, as formigas podem mostrar acentuada preferência por
aminoácidos específicos, geralmente os essenciais (BLÜTGEN e FIEDLER, 2004; CARTER et al,
2006; GONZALES-TEUBER e HEIL, 2009).

Com fundamento em uma pesquisa com quase 900 espécies de plantas, Percival (1961) iden-
tificou três padrões gerais de composição do néctar em função dos carboidratos: a) pre-
domínio de sacarose; b) quantidades iguais de sacarose, frutose e glicose e c) predominância
de frutose e glicose. O autor propôs que a quantidade de néctar e a sua qualidade podem
desempenhar um papel importante na determinação do forrageamento das abelhas (WAD-
DINGTON e HOLDEN, 1979), embora não esteja claro se as abelhas adaptam suas estratégias de
forrageamento considerando as flutuações nas características do néctar entre dias, ou entre
horários dentro de um mesmo dia. Essas alterações afetam a atratividade dos polinizadores
e a sua fidelidade.

O deslocamento dos compostos do floema para o tecido dos nectários foi proposto por
Luttge (1977) como uma função de mecanismos de transporte ativo, específicos para esta fi-
nalidade. No entanto, a composição do néctar difere consideravelmente da seiva circulando
no floema (ZIEGLER, 1956). Frey-Wyssling (1955) reforçou a teoria que a secreção de néctar
depende do fornecimento de substâncias do floema para os nectários florais, acrescentando

SOJA E ABELHAS 71
 que o número de células entre os terminais do floema e a superfície do tecido secretor floral
não pode exceder uma certa quantidade de células (na maioria dos casos, cerca de dez) para
que ocorra abundante secreção de néctar. A abundância de néctar é um dos principais fatores
de atração dos polinizadores.

Nesse contexto, a principal enzima envolvida seria a invertase apoplástica, localizada nos
tecidos que envolvem os terminais do floema nos nectários e que permite que a sacarose
seja metabolizada em tecidos não fotossintéticos. Ruhlman et al. (2010) observaram que a
produção de néctar está estreitamente associada à presença da enzima invertase apoplástica
e, por conseguinte, a produção de néctar é dependente de maior atividade da enzima, além
da capacidade fotossintética da própria planta. Esses autores observaram que, em Arabi-
dopsis, a ausência dos genes que codificam para isoformas da enzima, predominantemente
em órgãos reprodutivos, impediu a produção de néctar.

A invertase promove a hidrólise da sacarose em glicose e frutose e pode ser localizada na pare-
de da célula (apoplástica), vacúolo (vacuolar) ou citoplasma (citoplasmático). A invertase na
parede celular é importante para que o fluxo de compostos do floema apoplástico promova a
transferência de sacarose para os tecidos dos nectários. Alguns estudos concluíram que a im-
portância da invertase apoplástica não se restringe à quebra da molécula de sacarose, posto
que o transporte de glicose e frutose para os nectários teria o mesmo efeito do transporte de
fotossintatos do floema (CHENG e CHOUREY, 1999). Assim, fica estabelecido um vínculo, em-
bora distante e indireto, entre a ação da enzima invertase e a atratividade para polinizadores.

Os hidratos de carbono e os aminoácidos livres presentes no néctar são fundamentais para atração
de polinizadores e, como os animais diferem nas suas preferências nutritivas, a composição do
néctar determina o espectro dos seus consumidores. Por exemplo, beija-flores, borboletas, mari-
posas e algumas abelhas geralmente preferem que o néctar floral seja rico em sacarose, assim
como ocorre com espécies de formigas que se alimentam de néctar extra floral (GONZALES-
TEUBER e HEIL, 2009; NEPI e STPICZYNSKA, 2008; NEPI et al., 2009; BLÜTGEN e FIEDLER,
2004). Entretanto, algumas aves nectaríferas e formigas não possuem a enzima invertase, não
sendo capazes de processar a sacarose, razão pela qual preferem néctares livres desse composto,
conforme afirmado por Heil et al. (2005) e Martínez Del Río (1990).

Por outro lado, a abelha doméstica e outras espécies de abelhas, assim como moscas,
preferem que o néctar floral seja rico em hexoses (GONZALES-TEUBER e HEIL de, 2009;
NEPI e STPICZYNSKA, 2008; NEPI et al, 2009; BLÜTGEN e FIEDLER, 2004). Igualmente, alguns
pássaros e formigas que se alimentam de néctar não possuem a enzima invertase, não sendo
capazes de processar a sacarose, preferindo néctares livres deste carboidrato, de acordo com
Heil et al., (2005) e Martínez Del Rio (1990).

72 SoJA E ABELHAS
O exposto contradiz frontalmente o que foi encontrado anteriormente por outros autores.
A abelha doméstica prefere soluções de sacarose na faixa de 30-50% (WALLER, 1972; WOOD-
ROW, 1968). Wykes (1952a), investigando a resposta gustativa das abelhas para soluções de
açúcar com composição variável, mas com a mesma concentração de açúcares totais, veri-
ficou que as abelhas preferem as soluções de açúcares pela seguinte ordem decrescente de
dominância: sacarose, glicose, maltose e frutose. Bachman e Waller (1977) e Waller (1972)
mostraram que as abelhas preferem as soluções de açúcar nos quais a sacarose é o constitu-
inte principal, com concentração próxima de 50%. Em linha com esses achados, Whitehead
e Larsen (1976) determinaram que o máximo de resposta dos quimiorreceptores galeais da
abelha doméstica ocorre com concentrações de sacarose de cerca de 1,5 molar (50% w/w),
e as concentrações de glicose ou de frutose de cerca de 3,0 molar (50% w/w). Teste de
preferência de carboidratos com base no conteúdo do néctar das espécies de plantas
preferidas por abelhas, indicou que as abelhas preferem néctar com quantidades relativa-
mente iguais de frutose, glicose e sacarose (FURGALA et al, 1958; KROPACOVA, 1965).

Jamieson e Austin (1956) descobriram que as abelhas podem discriminar entre concentrações
de sacarose diferindo entre si por valores tão baixos quanto 5%. Eles mostraram que as
abelhas podem distinguir entre 50% e 45%, mas não entre 50% e 47,5% ou entre 47,5% e 45%
de sacarose.

Além de carboidratos e aminoácidos, que estão presentes em grande proporção no néctar,

outros compostos estão envolvidos na capacidade de atração do néctar. Compostos orgânicos
voláteis (COV) como benzil-acetona, têm sido relacionadas com a atratividade de poliniza-
dores. O efeito atrativo de pétalas perfumadas é conhecido há séculos, sendo parte do com-
plexo de atração de polinizadores, pois os odores do néctar são considerados um sinal
relevante para polinizadores (RAGUSO, 2004). Por outro lado, outros compostos presentes no
néctar, como gelsemina e glicosídeos iridoides, exibem propriedades repelentes (HEIL, 2011).

Néctar, aroma e fidelidade dos polinizadores

A importância do olfato no recrutamento de abelhas forrageiras tem sido bem documentada
(VON FRISCH, 1967; JOHNSON e WENNER, 1970). As abelhas têm um grande número de sen-
silhas placoides nas antenas, que são os principais quimiorreceptores para aromas florais
(LACHER, 1964). A amputação parcial das antenas indicou que a acuidade da percepção do
perfume das flores pelas abelhas varia com o número de sensilhas intactas sobre os segmen-
tos da antena (RIBBANDS, 1955). Alguns autores sugerem que o olfato desempenha um papel
mais importante no recrutamento das forrageiras, do que as manobras de dança observadas

SOJA E ABELHAS 73
 em suas colônias (JOHNSON e WENNER, 1966; JOHNSON, 1967; WENNER, 1967; WELLS e WEN-
NER, 1973).

Weiss (2001) demonstrou que as borboletas e mariposas preferem flores artificiais contendo
néctar perfumado, em contraste com aquelas que contêm soluções de açúcar puro, enquanto
ROSE et al. (2006) mencionaram que vespas parasitoides localizam o néctar extra floral das
plantas do algodoeiro (Gossypium hirsutum) usando apenas seus odores para orientação, o
mesmo ocorrendo para ácaros que usam os odores do néctar para distinguir entre plantas
hospedeiras e não hospedeiras (REYNEMAN et al., 1991).

Gonzáles-Teuber e Heil (2009) referem que a origem do odor do néctar floral está ligada aos
voláteis liberados pelas pétalas, os quais são absorvidos e relançados pelo néctar. No en-
tanto, uma grande variedade de compostos orgânicos voláteis ocorre no néctar de tabaco
selvagem (Nicotiana attenuata) e muitos desses compostos não foram detectados em outras
partes da flor sugerindo que, em certas espécies, o néctar emite o seu próprio perfume,
tal como referido por Kessler e Baldwin (2007). Como outros compostos do néctar, esses vo-
láteis servem tanto para atrair e fidelizar polinizadores, quanto para protegê-lo de ladrões
de néctar, como algumas espécies de formigas (KESSLER e BALDWIN, 2007; JANZEN, 1977).

Kolterman (1969) concluiu que o odor era mais importante para o condicionamento com-
portamental de abelhas do que a cor ou a forma das flores ou, ainda, do que a hora do dia. Na
mesma linha, Manning (1957) observou que a discriminação das abelhas foi maior com uma
mudança no odor do que com uma mudança de padrão ou forma de flor. Boren et al. (1962)
e Pedersen (1967) sugeriram que o odor foi parcialmente responsável por forrageamento
diferencial por abelhas em clones selecionados de alfafa, enquanto Kriston (1969) descobriu
que as abelhas poderiam ser condicionadas mais rapidamente por odores que lembram aro-
mas florais do que por aromas não florais.

Contrariamente ao que ocorre em soja, a produção de compostos voláteis florais em alfafa

e outras fabáceas tem sido extensivamente estudada. A fidelidade das abelhas entre flores
de sete linhas clonais de alfafa, apresentados em buquês por três dias consecutivos, foi con-
sistente entre os dias (LOPER e WALLER, 1970), sendo que as diferenças de aroma das flores
foram indicadas pelos autores como possível base para essa seleção. Adicionalmente, Loper
et al. (1974) observaram que a seleção pelas abelhas entre 28 clones de alfafa dependeu da
quantidade e qualidade de voláteis florais. O ocimeno (terpeno) foi identificado como o prin-
cipal componente volátil de flores de alfafa (LOPER et al., 1971). Mirceno, limoneno e linalol
também foram identificados como componentes voláteis da flor de alfafa (LOPER, 1972) e a
discriminação olfativa por abelhas entre estes compostos também foi demonstrada (WALLER
et al., 1973, 1974), estando os mesmos associados à fidelidade das abelhas.

74 SoJA E ABELHAS
Um ritmo endógeno na produção de voláteis também foi demonstrado com flores de Cestrum
nocturnum (Solanaceae) (OVERLAND, 1960), assim como a emanação de substâncias voláteis
por flores de alfafa segue um padrão cíclico diário, que é controlado por ritmos induzidos
pelo fotoperíodo (LOPER e LAPIOLI, 1971). Um aumento da emanação de compostos do aroma
de flores de algumas plantas F1 de alfafa, superior ao observado em plantas progenitoras,
sugere que o aroma total de flores é um caráter do aroma floral que pode ser controlado ge-
neticamente (LOPER, 1976). Portanto, pode ser possível alterar o caráter floral de alfafa ou
outra espécie de planta para aumentar a fidelidade das abelhas, pela via do melhoramento
genético.

A produção de voláteis em flores de outras espécies de plantas tem sido estudada. O exame de
mais de 150 espécies de orquídeas demonstrou a existência de um espectro volátil complexo
que envolve cerca de 50 compostos diferentes (DODSON e HILLS, 1966; HILLS et al., 1968). A
produção de voláteis florais em orquídeas é específica de cada espécie, e é fundamental
para a polinização, uma vez que seus principais polinizadores - abelhas do gênero Eu-
glossine - discriminam entre espécies de orquídeas por olfação (DODSON et al., 1969). Espec-
tros complexos de voláteis foram relatados para flores de Michellia figo Spreng (TODA et al.,
1982), Castanopsis caspidata Schottky (YAMAGUCHI et al., 1979), trevos (Trifolium spp.) (HON-
KANEN et al., 1969) e de Sambucus nigra L. (VELISEK et al., 1981).

Néctar e proteção
Carboidratos, aminoácidos e voláteis são substâncias protagonistas na atração de visitantes, e a
sua adequação nutricional “legitima” o néctar para determinadas espécies de visitantes. No en-
tanto, néctares também contêm outros compostos, por exemplo, proteínas e várias classes de me-
tabólitos secundários. As menções pioneiras às proteínas do néctar datam da primeira metade do
século passado, conforme Buxbaum (1927) e Lütge (1961). Essas proteínas são fonte de nitrogênio
orgânico, mas existem outras funções importantes associadas a elas.

Por exemplo, as nectarinas no néctar floral de tabaco ornamental (Nicotiana langsdorffii x

Nicotiana sanderae) protegem o néctar de infecções microbianas pelo Ciclo Nectar Redox
(CARTER e THURNBURG, 2004; CARTER et al, 2007; PARK e THORNBURG 2009; CARTER et al,
2006, 2009), tendo sido identificadas apenas cinco proteínas em néctar de tabacos ornamen-
tais, oito em jacarandá azul (Jacaranda mimosifolia) e 10 em Rhododendron irroratum (KRAM
et al., 2008). Existem exceções, como mencionado por Gonzáles-Teuber (2009) a respeito
do mutualismo em Acacia myrmecophytes, onde foram identificadas mais de 50 proteínas
diferentes, em que esta espécie de planta abriga colônias de formigas para a sua defesa

SOJA E ABELHAS 75
 indireta. Heil (2011) descreve a maioria das nectarinas como proteínas relacionadas com
ação anti patogênica como quitinases, glucanases e taumatina.

Kram (2008) sugeriu um papel na defesa antimicrobiana para as GDSL-lipases (enzimas hi-
drolíticas com propriedades multifuncionais) no néctar floral de J. mimosifolia. A maioria das
nectarinas parece estar envolvida na proteção contra microrganismos que, comumente, in-
festam néctares, em particular leveduras, cuja atividade metabólica altera a composição do
néctar, de acordo com os estudos de Herrera et al. (2008, 2009). No entanto, embora a presen-
ça de alguns microrganismos que infectam o néctar, ou mesmo de ladrões de néctar, even-
tualmente possa ter efeitos benéficos para a planta (LARA e ORNELLAS, 2002), Herrera et al.
(2008) propõem que a maioria das plantas se beneficia ao manter o néctar tão estéril quanto
possível, mantendo o controle da sua composição química.

Os estômatos abertos nos nectários podem ser um ponto de entrada de patógenos de plantas,
segundo informado por Ivanoff e Keith (1941) e Keith e Ivanoff (1941). Mais recentemente,
Buban et al. (2003) e Farkas et al. (2007) descrevem o nectário como um sítio primário de
infecção por Erwina amylovora, agente causal do fogo bacteriano de maçãs e peras e, para
proteger-se da infeção, o néctar das flores dessas plantas contém determinadas proteínas
(nectarinas) específicas. Também tem sido observado que alguns néctares possuem compos-
tos tóxicos para ladrões e pragas, mas que, por vezes, também afetam adversamente insetos
benéficos, como polinizadores. A toxicidade do néctar é devida a metabólitos secundários,
aminoácidos, compostos fenólicos e alcaloides (BAKER, 1977; ADLER, 2000), embora alguns
desses compostos possam ter ação protetora.

Efeitos da remoção de néctar e pólen

A remoção do néctar por visitantes florais pode ter um efeito pronunciado sobre a quanti-
dade total de néctar segregada por uma flor. Embora em algumas espécies a remoção do
néctar não modifica o padrão de produção (GALETTO e BERNARDELLO, 1993, 1995; GALETTO
et al., 2000), em outras, a quantidade total de açúcar no néctar pode aumentar (PYKE, 1991;
GALETTO e BERNARDELLO, 1995; CASTELLANOS et al., 2002) ou diminuir (GALETTO e BER-
NARDELLO, 1992; BERNARDELLO et al, 1994; GALETTO et al, 1997). Previsões para esses pa-
drões não são simples, porque eles podem estar relacionados com polinizadores, fatores am-
bientais, alocação de recursos da planta, ou outros fatores (GALETTO e BERNARDELLO, 2004).

Observando as várias características da produção de néctar e de sua dinâmica, além de sua

interação com polinizadores, diversos autores investigaram o impacto da remoção de néctar

76 SoJA E ABELHAS
sobre a alocação de recursos vegetais (produção de néctar versus produção de sementes) e
sobre a polinização cruzada. Ornelas e Lara (2009) sugeriram uma possível teoria vinculando
o nível de polinização cruzada, a remoção de néctar e a maior produtividade. Estudando
diferentes níveis de reposição de néctar removido e de recebimento de pólen pelo es-
tigma, eles sugeriram que a intensidade de polinização e reabastecimento de néctar in-
teragem em seus efeitos e afetam a produção de sementes. O estudo dos autores em Pen-
stemon roseus envolveu sete níveis de remoção manual do néctar: 1) uma vez no fim da vida
da flor; 2) uma vez por dia, durante dois dias, na fase estaminada; 3) uma vez por dia, durante
dois dias, na fase de pistilo; 4) uma vez por dia, durante quatro dias consecutivos; 5) duas
vezes por dia durante dois dias, na fase estaminada; 6) duas vezes por dia durante dois dias,
na fase de pistilo; 7) duas vezes por dia durante quatro dias consecutivos. A manipulação
do pólen envolveu os seguintes tratamentos de colocação de anteras sobre estigmas vir-
gens: 1) baixa frequência - uma antera de um doador; 2) média frequência - duas anteras de
dois doadores; 3) alta frequência - quatro anteras de dois doadores.

Ao manipular as taxas de reposição de néctar e padrões de recebimento de pólen, esses au-

tores encontraram evidências de um trade-off entre o investimento de recursos da planta em
néctar ou em sementes, principalmente nos níveis com necessidades intermediárias de rea-
bastecimento de néctar. A máxima produção de sementes foi alcançada quando as flores pro-
duziram níveis adicionais intermediários de pólen e de remoção de néctar. No entanto, quan-
do a frequência de remoção de néctar foi aumentada, a produção de sementes diminuiu para
níveis semelhantes aos de flores polinizadas naturalmente. Estes resultados sugerem que a
produção de sementes de P. roseus é limitada pela quantidade de pólen, tanto com autofe-
cundação quanto com polinização cruzada. Entretanto, a magnitude da redução na produção
de sementes, pela limitação do pólen, foi mais pronunciada quando as plantas tiveram o
custo de atrair polinizadores adicionais (ou seja, custos de reabastecimento de néctar).

Ornelas e Lara (2009) descobriram que a produção de sementes foi menor em baixos níveis de
deposição de pólen, mais alta em deposições intermediárias de pólen, e intermediária quan-
do as cargas de pólen foram as mais altas. A frequência de remoção de néctar e deposição de
pólen teve um efeito interativo sobre a produção de sementes, com níveis intermediários de
remoção de néctar resultando no nível mais alto de formação de sementes, porém, apenas
quando as cargas de pólen foram intermediárias. Em altas cargas de pólen, a produção de
sementes foi maior, porém próxima de pouca ou nenhuma remoção de néctar. Com baixa de-
posição de pólen, todas as taxas de remoção de néctar igualmente reduziram a fecundidade.

O peso total das sementes não seguiu o mesmo padrão da produção de sementes, como
efeito da remoção de néctar e da intensidade de polinização. Altos níveis de remoção de
néctar e de deposição de pólen reduziram o peso total de sementes, com pouca interação

SOJA E ABELHAS 77
 entre os efeitos principais. Esse conflito entre os custos de reabastecimento de néctar
e de limitação de pólen força a planta a buscar uma situação de equilíbrio entre a
necessidade de atração de polinizadores e aprovisionamento de recursos para a futura
produção de sementes (ORNELAS e LARA, 2009).

Manipulando as taxas de reposição de néctar e padrões de recebimento de pólen no estigma,

Wang et al. (2008) também encontraram evidências de um trade-off entre investimento dos
recursos das plantas para a produção de néctar ou de sementes, principalmente nos níveis
intermediários de reposição de néctar. O potencial máximo de sementes foi atingido quando
as flores receberam níveis intermediários de adição de pólen e de remoção de néctar. No
entanto, quando a frequência de remoção de néctar foi aumentada, a produção de sementes
diminuiu para níveis semelhantes aos de flores polinizadas naturalmente. Estes resultados
sugerem que a produção de sementes nas plantas de P. roseus é modulada pela deposição do
pólen e que a magnitude da limitação de pólen foi mais pronunciada quando as plantas têm
o custo adicional de atrair polinizadores (custos de reposição do néctar).

Embora algumas flores polinizadas por animais respondam positivamente à remoção de néc-
tar, produzindo néctar adicional, essa secreção extra nem sempre é custosa para a planta
(ORDANO e ORNELAS, 2005). Para algumas plantas, o custo de produção de néctar é insignifi-
cante, tanto em termos de investimento em tecido floral (HARDER e BARRETT 1992; LEISS
et al., 2004), de crescimento vegetativo (GOLUBOV et al., 2004) ou de produção de sementes
(ORDANO e ORNELAS, 2005; ORNELAS et al., 2007), embora a demanda possa ser razoavel-
mente elevada em termos de energia, assimilação de fotossintatos (PLEASANTS e CHAPLIN
1983; SOUTHWICK 1984) ou de produção de sementes (PYKE 1991; ORDANO e OMELAS 2005).

Pyke (1991) analisou os custos de produção de néctar em plantas selvagens de Blandfordia nobilis
polinizadas à mão, para garantir a polinização ideal. Seus resultados mostraram que a disponibili-
dade de recursos e não o nível de polinização limita o número de sementes por planta.

Alguns estudos mostraram um pico na produção de sementes com níveis intermediários de

visita de polinizadores, ocorrendo diminuição na produção de sementes em níveis de visita
mais elevados (BÚRQUEZ et al., 1987; YOUNG, 1988; HERRE, 1990) que podem resultar da
remoção de pólen já depositado no estigma (GORI 1983). Além disso, a deposição de pólen
é variável de uma flor para outra (STEPHENSON, 1981; BURD 1995). Esses resultados podem
indicar a saturação de forrageamento pela população de abelhas no campo, coletando mais
néctar e pólen do que seria aconselhável, forçando a planta a investir recursos para produzir
mais néctar, ou não atingindo o potencial máximo de fecundação. Este tipo de resultado é
contrário à teoria de que mais abelhas forrageando em soja resultaria, necessariamente, em

78 SoJA E ABELHAS
mais polinização cruzada, maior eficiência na fecundação e, finalmente, rendimentos mais
elevados, se a população de abelhas ultrapassar determinado limite.

Nectários
Os nectários podem ser extremamente diversificados no tocante às suas localizações, estru-
turas e até mesmo quanto aos seus mecanismos de secreção (ELIAS, 1983; FAHN, 1988; PATE
et al., 1985). Em algumas espécies sequer há uma estrutura que seja visível externamente
(FREY-WYSSLING e HAUSERMANN, 1960) e a sua presença pode ser identificada apenas
quando o néctar aparece na superfície da planta. Os nectários também podem formar estru-
turas anatômicas distintas, por vezes altamente visíveis, com uma ultraestrutura altamente
complexa (HEIL, 2011).

Os nectários podem ser ligados ao floema, ao xilema ou, ainda, não dispor de ligação vascular
direta como indicado por Fahn (1988) e Wist e Davis (2006). As secreções de néctar ocorrem
através de estômatos modificados permanentemente abertos ou de tricomas especializados
(FAHN, 1988; WIST e DAVIS, 2006; VASSILIEV, 2010). Tais diferenças podem ocorrer dentro
da mesma planta e de tipos funcionais de nectários. Por exemplo, nectários florais extra-es-
tipulares do caupi (Vigna unguiculata) formam uma área de tricomas secretores amplamente
espaçados, que não têm qualquer conexão direta com o sistema vascular, segundo Kuo e Pate
(1985). Os mesmos autores afirmam que os nectários extraflorais, localizados na haste da in-
florescência, consistem em uma região com tecidos secretores em forma de cone, que estão
ligados ao floema e liberam o EFN através de estômatos permanentemente abertos.

As secreções dos tricomas glandulares ou do nectário podem ser temporizadas espacialmente

e funcionalmente e, portanto, contribuir conjuntamente para a composição final de néctar.
Broersma et al. (1972), Levin (1973) e Rivera (1996) referem tricomas florais glandulares e
vegetativos, presentes em algumas espécies, que podem ser sítios de produção de compostos
anti-microbianos.

Nectários de soja e produção de néctar

Vários estudos foram realizados para elucidar o desenvolvimento e as características funcio-
nais de nectários (DURKEE et al., 1981; DURKEE, 1983; DAFNI et al., 1988; FAHN, 1988; BEARD-
SELL et al., 1989; FIGUEIREDO e PAIS, 1992; ZER e FAHN, 1992; RABINOWITCH et al., 1993; BEL-

SOJA E ABELHAS 79
 MONTE et al. 1994; STPICZYNSKA 1995; NEPI et al., 1996; O›BRIEN et al., 1996; GAFFAL et al.,
1998). Enquanto alguns autores focam a investigação na fase de maturidade do nectário (PER-
CIVAL, 1961; BAKER e BAKER, 1981; RABINOWITCH et al., 1993; ECROYD et al., 1995; DAVIS,
1997; CARTER et al., 1999; CARTER e THORNBURG 2000; THORNBURG et al., 2003), outros se
concentram na composição do néctar, em especial de açúcares como glicose, frutose e saca-
rose, componentes importantes do néctar, em grande parte responsáveis por suas caracterís-
ticas e funcionalidade (BUTLER et al., 1972; BAKER e BAKER, 1981; ROSHCHINA e ROSHCHINA
1993).

Apesar da família Fabaceae compreender várias plantas cultivadas de importância econômica,

poucos estudos recentes tratam do desenvolvimento, anatomia e ultraestrutura dos seus
nectários (ANCIBOR, 1969; WADDLE e LERSTEN, 1973; GULYÁS e KINCSEK, 1982). Espécies
envolvidas em estudos recentes são Lotus corniculatus, (MURRELL et al., 1982; TEUBER et al.,
1980.), Phaseolus vulgaris (WEBSTER et al., 1982.), Pisum sativum (RAZEM e DAVIS, 1999), Trifo-
lium pratense (PICKLUM 1954; ERIKSSON, 1977) e Vicia faba (WADDLE e LERSTEN, 1973; DAVIS
et al., 1988; DAVIS e GUNNING, 1991, 1992, 1993; STPICZYNSKA 1995). Alguns autores investi-
garam os nectários de soja, sua estrutura e funcionalidade, como Purseglove (1968), Carlson
(1973), Waddle e Lersten (1973), Mcgregor (1976), Erickson e Garment (1979), Carlson e Ler-
sten (1987), Crozier e Thomas (1993) e Horner et al. (2003).

O estudo de Horner et al. (2003) detalha as mudanças que ocorrem no interior das células
e tecidos do nectário, do receptáculo floral, do sistema de vasos que enerva o nectário, e
dos tricomas glandulares adjacentes ao gineceu. Eles demonstraram que os nectários de soja
têm uma ultraestrutura e um método de secreção (holócrina) não previamente relatado para
qualquer outra leguminosa. Esses dados servem como base para a observação de nectários de
soja selvagem anual (Glycine soja) e de espécies perenes do mesmo gênero, nos quais a polini-
zação cruzada e a secreção de néctar são maiores do que na soja cultivada, G. max (BROWN et
al, 1986; SCHOEN e BROWN, 1991; FUJITA et al., 1997).

A estrutura dos nectários florais em soja desenvolve-se entre as bases do gineceu (central)
e do anel de estames (lateral). Eles têm uma forma discoide, formando-se imediatamente
antes da abertura da flor, com não mais do que 24 h de vida útil. O nectário consiste de célu-
las parenquimáticas de paredes finas, citoplasma denso, um núcleo, corpos de Golgi e ve-
sículas, mitocôndrias, plastídios, retículo endoplasmático, muitos ribossomos e um ou mais
vacúolos, sofrendo morte celular programada após a polinização. As ramificações de vasos do
floema penetram no nectário pela sua base, supostamente servindo para o fluxo de açúcares
(HORNER et al., 2003), sendo originados a partir de feixes vasculares no xilema, que enervam
o anel estaminal periférico ao nectário. O receptáculo da flor, logo abaixo da base do nectário,

80 SoJA E ABELHAS
 o gineceu, o anel de estames, as pétalas e sépalas, estão conectados ao feixe vascular principal
e seus ramos, que enervam todos esses órgãos de flores. Em torno desses feixes vasculares
basais localiza-se o tecido conjuntivo que contém muitos cristais de oxalato de cálcio.

Além de açúcares, outras substâncias são encontradas no néctar (GRIEBEL e HESS, 1940; VO-
GEL, 1969; BAKER e BAKER, 1973, 1975, 1983; DEINZER et al., 1977; RODRIGUEZ-ARCE e DIAZ,
1992; ROSHCHINA e ROSHCHINA, 1993; ECROYD et al., 1995; FERRERES et al., 1996; CABRAS
et al., 1999; PETANIDOU et al., 2000). A eventual variação na proporção de xilema e floema
na vascularização do nectário parece afetar a composição de carboidratos do néctar (FREI,
1955; FREY-WYSSLING, 1955; ESAÚ, 1977). Atratividade é a principal característica funcional
do néctar, mas alguns de seus compostos são conhecidos por proteger contra o ataque mi-
crobiano ou contra insetos que atacam vagens ou sementes (CARTER et al, 1999; CARTER e
THORNBURG, 2000; THORNBURG et al., 2003).

Horner et al. (2003) mencionam três estágios de desenvolvimento dos nectários da soja: pré
ativo, ativo e pós ativo. Durante as fases pré ativa e ativa, os nectários são compostos de
uma única camada na epiderme contendo muitos estômatos abertos e apresentando células-
guarda com paredes espessas, plastídios plenos de amido, além de outras organelas. Durante
as fases ativa e pós ativa, cristais de vários tipos (prismáticos, aglomerados aciculares ou
cúbicos) encontram-se dentro de algumas das células do nectário, em espaços intercelulares
e na superfície externa, perto da base do nectário. Os cristais de oxalato de cálcio do recep-
táculo não desaparecem durante o desenvolvimento do nectário e de sua degeneração. Além
desses existem outros cristais, cuja composição química não foi determinada.

Horner et al. (2003) apresentaram uma descrição detalhada das três fases de desenvolvimento
dos nectários de soja, associados ao desenvolvimento da flor (Figura 23) e descritos a seguir.
Fotos: Decio Luiz Gazzoni

A B C

Figura 23. Vista externa da flor de soja, de acordo com as fases de desenvolvimento dos nectários. A) Pré-ativo;
B) Ativo; C) Pós-ativo.

SOJA E ABELHAS 81
 fase Pré ativa
Durante esta fase, ocorre a formação do nectário entre as bases do anel de estames e do gi-
neceu. No início da fase pré ativa não há tricomas sobre o gineceu, os quais surgirão poste-
riormente. Os primeiros tricomas são alongados e não glandulares, de paredes finas e unice-
lulares, desenvolvem-se durante esta fase, seguindo-se o surgimento de tricomas também
alongados, compostos por 2-3 células, com paredes muito grossas e, finalmente, tricomas
glandulares curtos, compostos por 5 a 7 células. Além disso, no início do desenvolvimento do
nectário, pequenos corpos globulares aparecem no espaço entre o gineceu, recém formado,
e o nectário. Estes corpos possuem diâmetro variável e sua origem e função é desconhecida.
Eles desaparecem no decorrer da fase pré ativa.

Cristais são observados dentro da região basal do nectário, porém, na maioria das vezes lo-
calizam-se em uma camada de duas a três células de espessura, abaixo da base do nectário.
Esta camada estende-se desde a base compartilhada entre o nectário e o anel de estames até
a base partilhada com o gineceu. Posteriormente, forma-se um montículo circular de célu-
las especiais do parênquima, recoberto por uma única camada de epiderme, com estômatos
distintos, que ocorre em toda a superfície do nectário. Eles consistem de duas células guarda
e um poro, com a inclinação em direção ao gineceu exibindo mais estômatos. Uma cutícula
densa e contínua recobre todas as células.

As células do parênquima do nectário têm paredes finas, com um ou mais grandes vacúo-
los semelhantes às células epidérmicas não-estomáticas, em seu interior. Plasmodesmas
ocorrem entre células especiais do parênquima adjacentes, ou entre estas células e célu-
las epidérmicas. As células-guarda, de paredes espessas, contêm plastídios proeminentes,
plenos de amido, assim como outras organelas mas, normalmente, não têm plasmodesmas.

Fase ativa
Durante esta fase, estando a flor ainda fechada, o nectário atinge o seu tamanho máximo.
No início desta fase, o parênquima especial em torno dos terminais vasculares do floema
se tornam altamente vacuolados. Os vacúolos são preenchidos com partículas de material
não-solúvel em água e partículas semelhantes ao ribossomo. Em muitas destas células, bem
como nas células epidérmicas não-estomatais, tubos retos com conjuntos de partículas se-
melhantes ao ribossomo ocorrem no citoplasma, ou atravessam as plasmodesmas e, pontes
citoplasmáticas são observadas, associadas com os vacúolos.

Antes e durante o período em que os fragmentos tonoplásticos e o conteúdo dos vacúolos

misturam-se com as organelas citoplasmáticas, muitas vezes são observados feixes de tubos
pressionando para fora do tonoplasto vacuolar e do citoplasma. Em seguida, essas células

82 SoJA E ABELHAS
colapsam liberando o seu conteúdo para a superfície do nectário, através dos poros das célu-
las guarda. Esta secreção holócrina é diferente da relatada para outras leguminosas ou não-
leguminosas e sugere um fenômeno de apoptose. No final do processo, as células especiais
restantes do parênquima do nectário seguem o mesmo destino, juntamente com as células da
epiderme, de modo que todo o nectário decai, deixando apenas algumas das células-guarda
intactas.

Existem dois tipos de tricomas glandulares não alongados, juntamente com um tricoma do
tipo curto, glandular, composto de 5-7 células, localizados no gineceu, adjacente ao nectário.
Estes últimos tricomas parecem completar seu desenvolvimento e tornar-se funcionais du-
rante os estágios ativo e pós ativo, posteriormente ao colapso do nectário. Essa observação
sugere que o néctar pode consistir de uma variedade de compostos, os quais são originados
tanto no nectário quanto nos tricomas glandulares.

As células especiais do parênquima sofrem várias alterações antes do seu colapso e da

liberação do seu conteúdo. Aquelas mais afastadas das ramificações do floema contêm cito-
plasma periférico denso, que consiste em um núcleo, mitocôndria, plastídios, corpos de Golgi
com vesículas, matrizes de retículo endoplasmático rugoso (RER), retículo endoplasmático
liso, ribossomos não associados, ao invés de grandes vesículas ou pequenos vacúolos con-
tendo material fibrilar e um vacúolo central maior, com vários vacúolos menores.

À medida em que aumenta o tamanho do vacúolo em cada célula do parênquima e da epi-

derme, o citoplasma periférico é pressionado contra a parede celular. Lacunas aparecem no
tonoplasto em vários lugares, formando entradas que permitem que o citoplasma se misture
com o conteúdo do vacúolo. Mais tarde o vacúolo desaparece e os conteúdos misturados são
delimitados apenas pela membrana plasmática e pela parede celular. Nessa fase de desen-
volvimento, muitas células especiais do parênquima aparecem parcial ou completamente
destruídas e outras com o citoplasma e o conteúdo vacuolar fundidos.

Quando o colapso do nectário se aproxima de seu final, todas as células do parênquima e das
ramificações internas do floema também colapsam, tornando-se indistinguíveis entre
si, exceção feita às células da epiderme e as células-guarda. As células epidérmicas não esto-
matais passam pelos mesmos estágios de degeneração que o parênquima especial, eventual-
mente entrando em colapso. Além de os vacúolos exibirem pontes com o citoplasma, tubos
citoplasmáticos com partículas semelhantes a ribossomos e feixes tubulares, também ocor-
rem aglomerações de pequenos cristais semelhantes a agulhas, de composição desconhecida,
nos vacúolos de algumas das células epidérmicas em degeneração, assim como em algumas
das células especiais do parênquima, antes do colapso. Esse material cristalino, de com-
posição desconhecida, também é observado nos espaços intercelulares sob as células guarda.

SOJA E ABELHAS 83
Fase pós ativa
Em flores recém abertas os nectários estão em colapso, com exceção das células-guarda que
permanecem intactas. O nectário transforma-se em um aglomerado de células degeneradas e
colapsadas, parcialmente cobertas com um resíduo de material denso com pequenos cristais
de formato cúbico, que podem ter origem no néctar e em outras secreções.

Os tricomas e os nectários
Na flor de soja, tanto os tricomas secretores quanto os não-secretores do gineceu estão as-
sociados com o desenvolvimento do nectário. Durante o período final de desenvolvimento
pré ativo do nectário, três tipos de tricomas surgem sobre a epiderme do gineceu. O primeiro
tipo é alongado, não glandular, unicelular e de paredes finas, que contém um grande vacúolo
com citoplasma periférico e um grande núcleo (HORNER et al, 2003).

O segundo tipo de tricomas, também alongados e não glandulares, é composto por uma ou
duas células basais com paredes espessas e uma célula terminal longa, com uma parede muito
mais espessa do que a de tricomas unicelulares. Em ambos os tipos, a face externa da parede
dos tricomas apresenta papilas. Esses tricomas contêm núcleos relativamente grandes, com
nucléolos avantajados e ocorrem na parte mais superior do gineceu, próximo ao estigma
(HORNER et al, 2003).

O terceiro tipo de tricomas se desenvolve após os dois tricomas alongados e é muito menor
e mais curto, consistindo de cinco a sete células arranjadas linearmente, como descrito por
Horner et al. (2003). Esses últimos tricomas são dispersos entre os tricomas mais longos da
base até a parte superior do gineceu. O núcleo das células do último tipo de tricoma é muito
menor do que o núcleo nos dois tipos de não-glandulares e está localizado centralmente em
cada célula.
A PRODUTIVIDADE DA SOJA E SUA
RELAÇÃO COM ABELHAS
E POLINIZAÇÃO ENTOMÓFILA

Apesar de ser uma planta autopolinizada, cleistogâmica, não só a abelha doméstica (Apis mel-
lifera) como outros insetos polinizadores são encontrados na soja. Monasterolo et al. (2015)
estudaram os visitantes em flores de soja e os efeitos de visitas dos polinizadores sobre o
processo reprodutivo da soja em uma paisagem que incluía a cultura de soja nas
proximidades de um fragmento de floresta na região do Chaco, Argentina. As taxas de visi-
tação foram avaliadas em relação à distância da floresta, comparando os valores obtidos na
cultura da soja com aqueles observados em flores selvagens presentes nos fragmentos flo-
restais das proximidades. Os autores também realizaram um experimento de exclusão, a fim
de avaliar a contribuição de visitas de insetos às flores para o sucesso reprodutivo da soja,
além de analisarem a relação entre a dimensão do corpo do visitante floral e a distância entre
a floresta e a flor visitada.

Cinco espécies de abelhas pertencentes a duas famílias foram observadas visitando flores de
soja, as quais também foram bem representadas nas avaliações realizadas nas flores selva-
gens do fragmento florestal. A espécie A. mellifera foi a espécie mais abundante encontrada
em flores de soja em todas as distâncias do ponto de amostragem até a floresta. Por sua vez,
os visitantes selvagens apresentaram diversidade de espécies em função da distância entre
o ponto de amostragem e a borda da floresta. As espécies de menor tamanho restringiam-se
às áreas mais próximas da floresta, enquanto as maiores foram frequentemente encontradas
no interior da cultura.

As taxas de visitação foram significativa e negativamente afetadas pela distância até a flo-
resta (MONASTEROLO et al., 2015). Todos os componentes da produtividade da planta, medi-
dos nos experimentos com exclusão para vertebrados foram significativamente melhorados,
duplicando os valores observados sem a visita de polinizadores, o que destaca o papel da flo-
resta como reservatório de polinizadores para a soja.

SOJA E ABELHAS 85
 Abelhas e polinização cruzada em soja
A literatura aponta a soja como uma espécie autógama, cleistogâmica, fecundada por autopo-
linização. No entanto, um olhar mais atento aponta controvérsias, pois determinados autores
evidenciam que a soja poderia se beneficiar de polinização por insetos. O maior benefício é o
aumento de rendimento quando a polinização por insetos está presente, como inicialmente
levantado por Robacker et al. (1983) e Free (1993). De sua parte, existem registros de apicul-
tores norte americanos e brasileiros de que as abelhas produzem quantidades significativas
de mel de soja (HAMBLETON, 1936; MILUM, 1940; JOHNSON, 1944; PELLET, 1947; DAVIS, 1952;
JAYCOX, 1970a; PELLET, 1976), indicando forrageamento ativo e coleta de néctar e de pólen
em flores de soja. Além disso, estudo conduzido por Van Der Linden (1981) informou que 61
de 63 amostras de mel produzido em Iowa continham pólen de soja, o que indica que eles
foram obtidos, pelo menos parcialmente (5-10%), a partir de soja.

Preliminarmente, não é muito aceitável que o aumento da produtividade da soja dependa de

polinização cruzada, considerando que em plantas cleistogâmicas, a fertilização ocorre antes
de a flor abrir. A polinização cruzada natural em soja tem sido estimada como muito baixa,
situando-se a maioria das citações entre 0,03% (CAVINESS, 1966) e 3,62% (BEARD e KNOWLES,
1971). As estimativas de Woodhouse e Taylor (1913), Woodworth (1922), Garber e Odland
(1926), Cutler (1934), e Weber e Hanson (1961) situam-se entre estes dois extremos.

Destarte, é surpreendente verificar níveis mais elevados de cruzamentos, como os que foram
relatados em algumas variedades de soja em resposta à visita da abelha doméstica. Gordienko
(1960) registrou taxas de cruzamento de 28% e 44% para duas variedades de soja cultivadas
no interior de gaiolas com abelhas, similares aos observados por Kengni et al. (2015), em
Camarões, que variaram entre 21 e 29%. A polinização de soja com esterilidade masculina,
efetuada por abelhas em parcelas de soja contidas em gaiolas foi responsável por um au-
mento de 477% na produção de sementes, em relação ao observado sem a presença de
abelhas (KOELLING et al., 1981), atribuída pelo autor ao aumento da polinização cruzada. In-
crementos nos níveis de cruzamentos atribuídos à visitação de A. mellifera foram relatados
em cultivos em campo aberto, com cultivares de soja convencional (CUTLER, 1934; BEARD e
KNOWLES, 1971; ABRAMS et al, 1978; SADANAGA e GRINDELAND, 1981) ou com a caracterís-
tica de macho-esterilidade (BRIM e YOUNG, 1971; SADANAGA e GRINDELAND, 1981).

Na literatura consultada foi observada uma possível explicação - embora parcial - para
este fenômeno, que é a expressão do gene mutante p2, que incrementa o nível de polini-
zação cruzada de soja de menos de 1% para 4-15%, com as taxas mais elevadas ocorrendo
na proximidade de colônias de abelhas (BERNARD e JAYCOX, 1969). De acordo com os

86 SoJA E ABELHAS
autores, o gene p2 provoca alterações na pubescência (pelos mais curtos) em soja, sendo
também responsável pela redução do vigor do pólen. Ao reduzir a capacidade da flor para
autopolinizar-se, essa característica aumentou a taxa de polinização cruzada natural a
partir de seu nível normal, de cerca de 2% para próximo de 10%, em testes realizados em
1967 e 1968, sendo que a proximidade com colônias de abelhas redundou em percenta-
gens ligeiramente superiores, o que já havia sido anteriormente relatado por Abrams et
al. (1978).

Para discutir plenamente a relação entre a polinização e rendimento da soja (ou de qualquer
outra planta) deve-se levar em consideração o custo de energia dispendida pela planta para
atrair os polinizadores. Pyke (1991) ressalta a importância de compreender a natureza
adaptativa da produção de néctar floral, os custos associados e os benefícios em termos de
desenvolvimento e/ou reprodução (PYKE, 1981; PYKE e WASSER, 1981). A produção de néc-
tar pode usar até 37% de energia disponível em um determinado momento (PLEASANT e
CHAPLIN, 1983; SOUTHWICK, 1984), sem, no entanto, afetar o crescimento ou a capacidade
reprodutiva das plantas. De outra parte, Pyke (1991) relatou que a remoção do néctar das flo-
res de Blandfordia nobilis aumentou a produção líquida de néctar da planta, mas reduziu a sua
capacidade de produzir sementes. O exemplo anterior demonstra que a produção de néctar
implica em um custo para uma planta em termos de desenvolvimento e/ou reprodução, e
que tanto os ganhos quanto os custos associados com a produção de néctar podem ser esti-
mados na mesma “moeda” (reservas).

Conforme aumenta a produção de néctar de uma planta, é normal haver um trade-off entre os
aumentos decorrentes da polinização mediada por polinizadores, em termos do número de
sementes (aumento ou redução), devido aos custos de produção do néctar. No caso de plan-
tas autopolinizadas, atrair polinizadores para a polinização aberta pode resultar em custos
desnecessários, com eventuais prejuízos para a produção de sementes.

Conforme referido anteriormente, Ornelas e Lara (2009) sugeriram uma teoria semelhante
para conectar o nível de polinização cruzada, a remoção de néctar e a elevação do rendi-
mento das plantas. Estudando diferentes níveis de reposição de néctar e de recebimento de
pólen pelo estigma, eles sugeriram que a intensidade de polinização e de reabastecimento
de néctar interagem em seus efeitos sobre a produção de sementes. O estudo em Penstemon
roseus envolveu sete níveis de remoção manual do néctar, em diferentes momentos e em
três diferentes intensidades de deposição de anteras sobre estigmas virgens. Apesar de que
Ornelas e Lara (2009) indicaram uma interação entre a intensidade de remoção de néctar e
polinização, relacionando-a com rendimentos crescentes, este fenômeno varia entre as espé-
cies, especialmente considerando-se o grau de dependência de polinização entomófila para

SOJA E ABELHAS 87
 uma determinada espécie. O crescente volume de néctar produzido pela planta após a re-
moção do néctar (tanto artificial quanto por visitantes florais), pode ser ligado a várias vias
metabólicas, incluindo o metabolismo do açúcar na planta.

O nível potencial de polinização cruzada devido à visitação de abelhas pode haver sido
subestimado, porque a cor da flor de soja foi usada na maioria (se não em todos os estu-
dos) como o indicador genético de polinização cruzada. A cor púrpura é dominante sobre o
branco (WOODWORTH, 1923). A descendência obtida em plantas de flores brancas, portando
hipocótilos e flores roxas, indicam que ocorreu a polinização cruzada. No entanto, a capaci-
dade de discriminação da abelha doméstica entre cultivares em relação à cor floral e/ou
outras características, não foi levada em consideração nesses estudos, o que, eventualmente,
pode haver introduzido um erro sistemático.

Erickson (1975b) relatou que as características florais relacionadas à atratividade das

abelhas (tamanho da flor, cor, abundância, cleistogamia, aroma, produção de néctar, etc.)
variam ao longo de um contínuo entre os limites extremos, para a maioria dessas caracterís-
ticas, nas diferentes cultivares de soja. Portanto, a discriminação das abelhas entre cultivares
de soja poderia ter efeitos significativos em virtude de diferenças fenotípicas entre cul-
tivares, que favorecessem ou dificultassem a fidelidade floral de forrageamento das abelhas.
Em consonância com o exposto, foi verificado que as taxas de cruzamento foram maiores
quando as cultivares de flores brancas e roxas foram intercaladas na mesma linha, compara-
tivamente ao cultivo em linhas separadas para cada cor (BEARD e KNOWLES, 1971).

Entrementes, apesar dos registros anteriores, as flores de soja nem sempre são atraentes
para as abelhas, tendo sido aventada a hipótese de que as condições ambientais durante o
crescimento e floração das plantas afetam as características florais (ROBACKER et al., 1983).
Em geral, as plantas que crescem em temperaturas mais altas produzem mais néctar e são
mais atraentes do que as cultivadas em temperaturas com máximo de 29°C.

Erickson et al. (1978) também observaram que a atração da soja para as abelhas não foi a
mesma para todas as cultivares. Jaycox (1970b) relatou que o número de abelhas variou en-
tre 680 e 810/ha, dependendo da cultivar de soja, o que representa aproximadamente 1% da
população encontrada na alfafa (PEDERSEN, 1962), ou 20% da observada em trevo branco
(WEAVER, 1965).

É importante mencionar que, embora a potencialidade de secreção de néctar (vinculada

à atratividade para as abelhas) seja hereditária, ela está sujeita à interferência de fatores
climáticos e edáficos. Outro fator que pode influenciar a capacidade de atração das abelhas
para a soja é a distribuição de flores sobre as plantas. As flores de soja não são agrupadas em

88 SoJA E ABELHAS
“cachos”, como no trevo e na alfafa, mas localizadas nos nós das folhas das plantas. Normal-
mente situam-se sob a folhagem, particularmente em cultivares indeterminadas. Heinrich e
Raven (1972) referem que inflorescências são mais adequadas para polinizadores de corpo
avantajado, como a abelha doméstica, permitindo a eles melhor gerenciar o uso de energia,
se comparado a flores individuais, pois o dispêndio de energia na locomoção entre as flores
próximas, como em uma inflorescência, pode ser 100 vezes menor do que um período equiva-
lente de voo.

Comparativamente a outras plantas melíferas, o número de flores por planta de soja é baixo.
Dessa forma, mesmo que as abelhas caminhem entre flores em um mesmo nó da planta de
soja, ou entre os nós espaçados, mais voos seriam necessários para visitar um determinado
número de flores em soja do que em culturas como a alfafa, canola ou trevo. Além da possível
maior oferta de recursos e da qualidade dos mesmos, esse fato explica o maior número de
abelhas que visitam estas culturas, em contraste com a soja.

É importante considerar que o estigma da flor da soja se torna receptivo um ou dois dias
antes da antese, enquanto as anteras liberam o pólen antes de a flor abrir, uma condição
extremamente favorável para a autopolinização (FEHR 1980; DELAPLANE e MAYER 2000).
De acordo com Yoshimura (2011), a polinização pelo vento é insignificante, devido à baixa
amplitude de dispersão do pólen da soja e o baixo período de viabilidade.

Milfont (2012) refere que a autopolinização e a utilização de inseticidas na cultura da soja,

durante o período em que as flores estão presentes, moldaram o senso comum de que a soja
não precisa (ou não se beneficia) da polinização por insetos.

Alguns autores comentaram que o baixo número de vagens em relação ao número de flores
emitidas pelas plantas (normalmente em torno de 10-15%), pode ser atribuído a um déficit
de polinização, reduzindo assim, o rendimento da soja (MCGREGOR, 1976; FREE, 1993; DE-
LAPLANE e MAYER, 2000). Em contraste, Abemathy et al. (1977) relataram que a falha de
fertilização é insignificante como causa de abscisão floral em soja. As flores que sofre-
ram abscisão eram, em sua maioria, fertilizadas e, geralmente, continham proembriões, que
haviam completado duas ou três divisões celulares.

Abelhas e produtividade da soja

Apesar do anteriormente mencionado, a respeito das baixas taxas de polinização cruzada
na soja, esta é, por vezes, referida como parcialmente dependente de polinização por inse-

SOJA E ABELHAS 89
 tos (KLEIN et al., 2007; GALLAI et al., 2009). Lautenbach et al. (2012) relataram benefícios da
polinização por insetos na cultura da soja em estudos realizados no Brasil, Argentina, Índia,
China e EUA. Robacker et al. (1983) referem que a soja retorna rendimentos mais elevados
quando as abelhas foram introduzidas em áreas de cultivo para fins de polinização, apesar de
citar restrições na metodologia utilizada nos estudos.

Free (1993) aventa que, além de carregar o pólen de uma para outra flor, o movimento dos
insetos sobre as flores melhora os índices de fecundação, em plantas autopolinizadas, o que
também é referido por Aizen (2008), ao verificar melhoria dos índices de fecundação com
a presença de polinizadores em plantas autofecundadas. A interveniência dos insetos car-
regando pólen de flores férteis para flores macho-estéreis também contribui para aumen-
tar a taxa de fecundação das flores, de acordo com Ortiz-Perez et al. (2006). A ocorrência de
macho esterilidade, embora com taxas variáveis, é comum em cultivos em que a produção
comercial de sementes decorre por multiplicação em anos sucessivos, partindo de uma única
fonte de semente genética básica.

A produtividade de três cultivares de soja cultivadas em Indiana, EUA, aumentou em 17,2%,

em distâncias de até 32 m de colônias de abelhas (ABRAMS et al., 1978), contrastando com a
produtividade menor obtida acima de 32 m. Em Wisconsin, duas cultivares, Corsoy e Hark,
demonstraram 14,8% e 16,4% de aumento, respectivamente, em gaiolas com abelhas, quando
comparadas com soja cultivada em gaiolas, sem abelhas (ERICKSON, 1975a). No entanto, não
foi verificado aumento significativo no rendimento de ‹Chippewa 64›, nas mesmas condições.
Em ensaios em gaiola, utilizando a cultivar Pickett 71 em Arkansas e Missouri, foram produzi-
dos 15% a mais de grãos de soja em gaiolas com abelhas do que em gaiolas sem abelhas
(ERICKSON et al., 1978) (Tabelas 4 e 5). No mesmo estudo, os rendimentos em ensaios de
campo aberto com as cultivares Forrest e Lee 68, foram significativamente maiores em dis-
tâncias de até 100 m de apiários.

Table 4. Rendimento médio (g) de soja, por 3,05 m de fila.

Presença/ausência
Ano/Cultivar Com abelhas Sem abelhas Campo aberto N
de abelhas (%)
1971
Chippewa 588 627 630 -6.6% 6
Corsoy 762 669 676 13.9%** 6
1972*
Hark 783 744 797 5.2% 9
1973
Hark 500 430 480 16.3%** 9
* Primavera seca, germinação deficiente, estande não uniforme. ** Significativo ao nível de 0,05.
Fonte: ERICKSON (1976).

90 SoJA E ABELHAS
Table 5. Diferenças nos valores dos componentes do rendimento da soja, devidas à presença ou
ausência de abelhas.
Vagens chochas
Tratamento Total de grãos (n) Vagens com grãos (n) Grãos colhidos (n)
(%)
Com abelhas 782*** 332*** 664* 15.7**

Sem abelhas 643 276 577 18.6

Campo aberto 889 386 813 10.7

*, **, *** Comparação entre presença e ausência de abelhas significativamente diferentes aos níveis de 0,2, 0,1 e 0,05, respectivamente.
Fonte: ERICKSON (1976).

Em Kansas, o rendimento na soja cv. Forrest, cultivada em gaiolas contendo abelhas, foi 20%
maior do que em gaiolas sem abelhas (KETTLE e TAYLOR, 1979). O aumento de rendimento
em duas variedades testadas por três anos em Delaware, variou de 2,2% a 16,0% em gaiolas
com abelhas, comparadas com soja cultivada em gaiolas sem abelhas (MASON, 1979).
Sheppard et al. (1979) descobriram que as populações de abelhas adequadas para a produção
de sementes híbridas foram atingidas com a colocação de uma colmeia a cada 0,72 hectare,
sem, no entanto, referir o número de indivíduos da colônia.

Jung (2014) não encontrou diferenças no rendimento de soja cultivada em campo aberto ou
em gaiolas (com e sem abelhas dentro das gaiolas), mas os experimentos em gaiolas, conduzi-
dos por Erickson et al. (1978) em Arkansas e Missouri, resultaram em até 16% de aumento no
rendimento, quando as abelhas foram introduzidos nas gaiolas.

No Norte do Paraná, Chiari et al. (2005) avaliaram o efeito da polinização das abelhas na
produção e qualidade de sementes de soja, concluindo que a produção de sementes foi
maior em áreas protegidas, com colônias de abelhas (51%), ou áreas a descoberto (58%),
comparativamente às áreas cobertas, sem colônias de abelhas. O número de vagens no trata-
mento protegido (com abelhas) foi 61% maior quando comparado ao mesmo tratamento pro-
tegido, porém sem abelhas. No entanto, o peso médio de 100 sementes foi maior na área
protegida, sem abelhas.

Em outro estudo, Chiari et al. (2008), verificaram que os rendimentos de soja na área protegi-
da com abelhas, foi de 2.757 kg/ha e na área descoberta foi de 2.828 kg/ha, ambos superiores
à área protegida sem abelhas (2.000 kg/ha). O número de vagens/planta foi maior na área
protegida com abelhas (38) e na área descoberta (32), em comparação com a área protegida
sem abelhas (21), mas não houve diferença para o peso das sementes ou para o poder germi-
nativo das mesmas.

SOJA E ABELHAS 91
No Ceará, Milfont et al. (2013) referem incrementos na produtividade da soja de 18,1%, com-
parando a área aberta, com livre acesso aos polinizadores selvagens, além de introdução de
abelha doméstica, em comparação com a soja cultivada em gaiolas sem abelhas. Mesmo sem
a introdução de abelhas na área de soja descoberta, o rendimento aumentou 6,3% em relação
àquele obtido em gaiolas. Quando as abelhas foram introduzidas na área não protegida, ocor-
reu um incremento no rendimento, associado a um aumento de 10% no número de vagens,
de 3% no número de vagens com duas sementes e de 5% no número de vagens com três se-
mentes, em comparação com a soja cultivada em gaiolas.

Kengni et al. (2015), em estudos realizados em Camarões, referem que a presença da abelha
A. mellifera adansonii é responsável por aumentos de 34-38% na taxa de frutificação da soja,
entendida como a relação entre o número de flores emitidas e o número de vagens efetiva-
mente presentes na planta, ao final do ciclo. Os autores citam aumentos de 235 a 317% no
número de sementes por vagem e de 111 a 189% no número total de sementes de soja, com-
parando parcelas cultivadas em condições normais de campo com parcelas similares, porém
isoladas do ambiente externo por gaiolas, que impediam a presença de abelhas na soja.

Em conclusão, existem resultados conflitantes na literatura consultada, alguns autores re-

latando aumentos médios de 10 a 50% na produtividade da soja, quando as condições de
polinização por insetos são adequadas, contrastando com a referência de que a polinização
cruzada situa-se entre 0,3-3,5% das flores de soja, observação esta em linha com os autores
que não verificaram aumento da produtividade da soja que pudesse ser atribuída à polini-
zação entomófila. Analisando a literatura referente à relação entre abelhas e produtividade
de soja, foi observado que, quando a média de produtividade de soja era alta, especialmente
motivada por boas condições de manejo e ambientais (temperatura e pluviosidade adequa-
das), o aumento de produtividade devido à presença de abelhas ou outros polinizadores foi
mais acentuado. Uma possível explicação para este fato seria a produção e a disponibilidade
de reservas de fotossintatos nas plantas, para serem transferidos às sementes. Sob condições
ideais, a planta suportaria uma produção maior de grãos, beneficiando-se de eventuais incre-
mentos de polinização e fecundação de óvulos. Sob condições adversas, a produtividade se-
ria diminuída, obscurecendo qualquer efeito positivo de polinizadores. Uma rede de estudos
envolvendo diferentes anos, materiais genéticos, latitude e condições ambientais deve ser
implementada para esclarecer a controvérsia.
POLINIZADORES FORRAGEANDO
EM SOJA

Polinizadores são atraídos para uma flor específica - como flores de soja – pelo néctar e pólen,
e a capacidade de atração é, aparentemente, proporcional à sua quantidade e sua qualidade
nutricional. Mesmo em escala global, existem poucos estudos sobre a diversidade e a abun-
dância sazonal de polinizadores que visitam flores de soja. A abelha doméstica (A. mellifera)
é a espécie mais comumente encontrada em soja (DELAPLANE e MAYER, 2000; NOGUEIRA-
COUTO e PERARO, 2000), embora outros himenópteros (MILFONT et al., 2013; FUJITA et al.,
1997; MONASTEROLO et al., 2015; SANTOS et al., 2013), dípteros e coleópteros (SANTOS et al.,
2013; e FAGÚNDEZ et al., 2014) tenham sido referidos como visitantes florais em soja.

Um total de 29 espécies de abelhas selvagens em quatro famílias da ordem Hymenoptera

(Apidae, Anthophoridae, Megachilidade e Halictidae) foram coletadas na cultura da soja,
em três regiões dos Estados Unidos, por Rust et al. (1980). Vinte e duas espécies foram co-
letadas em Delaware, visitando 14 cultivares de soja, tendo sido recuperado pólen de soja em
seis dessas espécies. Sete espécies foram coletadas em Wisconsin e 10 no Missouri. Melissodes
bimaculata (Lepeletier) e Halictus confusus Smith foram encontradas em todas as três regiões.
Megachile rotundata (F.), M. mendica Cresson, e Dialictus testaceus (Robertson) foram os polini-
zadores mais abundantes. A maior densidade de abelhas silvestres foi de 0,36 indivíduos/m2
na cultivar Essex. A maior densidade de uma única espécie foi de 0,24 indivíduos/m2 para
Ceratina calcarata Robertson em ‘Colombo’.

As abelhas silvestres forrageando em soja, coletadas por Rust et al. (1985), foram: 1) Família
Apidae: Bombus impatiens Cresson; Bombus vagans Smith. 2) Família Anthoporidae: Ceratina
calcarata Robertson; Melissodes bimaculata (Lepeletier); 3) Família Megachilidae: M. rotundata
(F.); M. mendica Cresson; 4) Família Halictidae: Agapostemon virescens (F.); Augochlorella stria-
ta (Provancher); Halictus confusus (Smith); Lasioglossum coriaecum (Smith); Dialictus testaceus
(Robertson); D. tegularis (Robertson); D. illinoenis (Robertson); D. obscurus (Robertson); D. pilo-
sus (Smith); D. imitatus (Smith); D. zephyrus (Smith); D. versatus (Robertson); D. atlanticus
Mitchell.

SOJA E ABELHAS 93
 Barella (2009) mencionou que Apis mellifera foi a espécie dominante forrageando em soja
(57%), em Barra do Bugre, MT, enquanto as espécies de Meliponini representaram 29% do
total de insetos visitantes florais coletados, porém não necessariamente sendo polinizadores.
Alves et al. (2010) estudaram a influência do forrageamento de abelhas africanizadas sobre
a concentração de açúcar no néctar de soja, cultivada em gaiolas com ou sem a presença de
abelhas, em áreas semi-cobertas, com livre visitação das abelhas e em área descoberta. A área
coberta, com colônia de abelhas africanizadas em seu interior, apresentou concentração de
açúcar superior à área coberta sem visitação de insetos e à área descoberta, porém a concen-
tração de sacarose na área aberta foi maior do que nos demais tratamentos. O teor de glicose
não foi afetado pelos tratamentos, enquanto a concentração de frutose foi menor em área
coberta, sem abelhas, em comparação com os demais tratamentos.

As flores de soja têm nectários funcionais. Para a maioria das cultivares, cada flor de soja pro-
duz apenas um pouco menos néctar do que flores de alfafa, em regiões do norte dos EUA, e
as concentrações de açúcar em néctares de soja são 5-10% mais elevadas do que nos de alfafa,
quando as condições ambientais e de manejo da cultura são favoráveis (ERICKSON, 1984).

Na região central dos Estados Unidos, a produção de néctar e a visitação das abelhas con-
centra-se entre 9h e 15h, semelhante ao encontrado por Gazzoni (2013) no sul do Brasil. O
volume de néctar por flor de soja – que é maior em climas mais quentes - varia significativa-
mente entre as cultivares, normalmente entre 0 e 0,2µL/flor, com algumas flores atingindo
0,5µL, sabendo-se que o estômago de uma operária de abelha doméstica possui capacidade
de 35-50 µL (ERICKSON, 1984). Esse autor relata um teor médio de açúcares no néctar de
soja variável entre 37 e 45%. Em Missouri e Arkansas, o conteúdo total de carboidratos no
néctar de soja variou de 301 a 1.354 µg/µL de néctar e 15 a 134 µg/flor. Ele observou que a
concentração de açúcar floral aumentou, mas o seu volume diminuiu, conforme variaram
a temperatura e a hora do dia. As proporções de cada açúcar no néctar (ou seja, a relação
frutose:glicose:sacarose) diferem entre as cultivares de soja, bem como com a hora do dia,
dentro da mesma cultivar.

Erickson (1984) não verificou diferenças no conteúdo de hidratos de carbono entre as cul-
tivares de flor roxa e branca, porém cita que o senso comum apontava que, em Wisconsin, a
produção de mel era mais consistente em volume e conteúdo de carboidratos entre as cul-
tivares de flor branca, razão pela qual cultivares com flores brancas eram consideradas mais
atraentes do que as roxas.

94 SoJA E ABELHAS
A coleta de pólen de soja por abelhas domésticas em soja é altamente variável, assim como
o é a capacidade de uma cultivar para produzir pólen. Apesar de, geralmente, a quantidade
de pólen recolhida pelas abelhas, em flores de soja, ser pequena, em algumas áreas o pólen
de soja pode representar mais de 50% da quantidade total de pólen recolhidos pelas abelhas,
de acordo com Erickson (1984). Pelotas de pólen de soja retirados da corbícula de operárias
são facilmente reconhecidas pela sua cor marrom acinzentado, tamanho pequeno e pela sua
compactação. Uma hipótese provável para explicar a alta concentração de pólen de soja, em
algumas áreas de apicultura, é a deficiência de plantas melíferas, em floração, na mesma área
de cultivo de soja, durante o período de florescimento da soja, explicado pelas extensas áreas
contínuas de cultivo de soja.

Erickson (1984) enveredou pelo questionamento da cleistogamia e o fato de flores de soja

permanecerem abertas apenas um único dia. Realizando estudos em ambiente controlado,
constatou que apenas 33% das flores de soja ‘Mitchel’ examinadas encontravam-se autopo-
linizadas 3,5 horas após o início da fotofase (aurora artificial), mas 58% estavam autopoliniza-
das 6,5 h após o início da fotofase. Estes resultados sugeririam que, no início do dia, a soja está
mais propensa à polinização cruzada, seguida por um período de intensa autopolinização,
que iniciaria antes do meio dia e se estenderia até o anoitecer. Ele propôs que o cronograma
de sequência de eventos dessas estratégias pode variar em função da abundância relativa
de pólen na cultivar, além de outros fatores. No entanto, mesmo Erickson (1984) não estava
completamente convencido de sua teoria, recomendando que estudos de acompanhamento
no campo fossem conduzidos, para confirmar a hipótese com resultados de campo. A litera-
tura posterior a 1984 não contempla qualquer estudo para testar a hipótese proposta pelo
autor.

SOJA E ABELHAS 95
RELAÇÕES ENTRE SOJA
E POLINIZADORES

Erickson (1976) afirmou que, ao contrário dos conceitos populares, do senso comum e de
parcela ponderável da literatura científica, as abelhas costumam forragear ativamente na
soja para coletar néctar e pólen, mas destacou que pouco se sabia sobre o nível de preferência
de abelhas em relação ao pólen de soja, e mesmo sobre sua qualidade nutricional. As abelhas
coletam grandes quantidades de néctar de soja, em muitas áreas dos Estados Unidos e, sob
certas condições, por vezes preferindo o néctar de soja, comparativamente a outras fontes.
Segundo o autor, o néctar de soja é de alta qualidade, produzido em quantidade substancial,
dependendo da cultivar e da condição ambiental, em especial as condições do solo, que pre-
dispõem a altas taxas de secreção de néctar na soja.

Na Argentina, estudos palinológicos demonstraram que a soja é uma importante fonte de

néctar para produção de mel, por vezes resultando em mel monoclonal de soja (FAGÚNDEZ e
CACCAVARI, 2003, 2006; GALLEZ, 2005). Além de néctar, Fagundez e Caccavari (2003) repor-
tam ser a soja uma importante fonte de pólen para a manutenção das colônias de A. mellifera.

Em geral, as plantas competem pela “atenção” das abelhas, com concentrações de açúcar no
néctar acima de 25%. A qualidade de néctar de soja (30 a 50% de sólidos dissolvidos) parece
situar-se ligeiramente acima do teor médio de outras plantas, de acordo com Erickson (1975a,
b). A taxa de secreção de néctar em plantas é controlada por uma complexa interação de fa-
tores climáticos e edáficos, bem como pela carga genética de cada cultivar de soja (PERCIVAL,
1975).

De acordo com Erickson (1975a), as flores de algumas cultivares de soja abrem apenas par-
cialmente - ou simplesmente não abrem - em lavouras acompanhadas no sul de Wisconsin.
Entretanto, o autor não determinou se a capacidade de uma cultivar de soja para resistir à
cleistogamia é um indicador da sua capacidade de secretar o néctar sob condições inferiores
às ótimas climáticas requeridas pela planta. Cultivares com comportamento não totalmente
cleistogâmico continuaram a secretar uma pequena quantidade de néctar, em temperaturas
mais baixas, mas não parece provável que as abelhas visitassem flores fechadas (ERICKSON,
1975a).

SOJA E ABELHAS 97
 Em outro artigo, Erickson (1975b) afirma que a atratividade da soja para as abelhas aparen-
tava ser uma característica herdável, como ocorre na maioria das plantas polinizadas por
insetos, e que as alterações na expressão da cleistogamia, induzidas pela temperatura, po-
dem fornecer indicadores para selecionar características de atratividade de cultivares de soja
para as abelhas, principalmente envolvendo néctar e produção de aroma (ERICKSON, 1975b).
O autor ressaltou que a relação entre o gene e3 (floração tardia) e a produção de néctar deve
ser estudada em profundidade. Alves et al. (2010) referem que algumas cultivares de soja bra-
sileiras podem não ser muito atrativas para abelhas, em função das características do néctar,
em especial a concentração total de carboidratos.

No estudo de Chiari et al. (2013), realizado em Londrina, PR, o período de antese da flor de
soja foi 8h04 mais longo na área coberta, sem uma colônia de abelhas, se comparado à área
coberta, com uma colônia de abelhas, e à área de livre visitação de insetos. A média da re-
ceptividade do estigma da soja foi de 87,35%, e a viabilidade do pólen de soja foi de 89,82%. A
taxa de abscisão de flores de soja foi de 71,10% em áreas cobertas, sem colônias de abelhas,
acima dos valores para a área coberta, com uma colônia de abelhas, e das parcelas com
livre visitação de insetos, que foram de 50,78% e 55,12%, respectivamente. Neste estudo,
A. mellifera foi o inseto que mais frequentemente (97,02%) visitou as flores de soja. O tempo
gasto por A. mellifera para coletar néctar foi maior na área coberta, com uma colônia de
abelhas, do que na área de livre visitação de insetos.

Gazzoni (informações pessoais) não encontrou diferenças na população de abelhas em cam-

pos de soja, relacionadas com distâncias de até 200m (Ortigueira, PR) ou 500 m (Sorriso, MT)
entre o ponto de amostragem e a colônia de abelhas. Entretanto, Erickson (1976) observou
maior número de vagens e de grãos em soja colhida mais perto (até 50 m) da colônia de
abelhas (Tabela 6), devido à maior presença de abelhas próximo às colmeias.

Tabela 6. Efeito da distância do apiário sobre alguns componentes de produção de soja.

Distância da Vagens Grãos
Total de grãos (g) Vagens chochas (%)
colônia (m) com grãos colhidos (g)
15 (**) 860 367 810 8,5
20 933 401 885 11,0
50 (*) 742 324 698 9,2
100 614 265 580 7,8
250 722 316 639 7,2
350/500 706 302 649 8,4
*, ** Estatisticamente diferente de valores inferiores a 1 e 5% de probabilidade, respectivamente.
Fonte: Erickson (1976)

98 SoJA E ABELHAS
De acordo com Erickson (1976), o tempo médio gasto pela abelha para a coleta de néctar
foi de 2,74 segundos/flor e de 4,37 segundos/flor para a coleta de pólen. O autor refere que
A. mellifera visitou, em média, 7,14 flores/min recolhendo o néctar e 3,75 flores/min para a
coleta de pólen. A concentração total de açúcares no conteúdo estomacal das abelhas foi de
41,19% na área coberta com presença de abelhas, maior do que o observado para a área de
visitação livre, que foi de 38,22%.

Jung (2014) menciona que as abelhas domésticas concentram o forrageamento na cultura da

soja no Rio Grande do Sul, entre 9 e 14h, quase sem visitas às flores de soja após as 15h. Esses
resultados concordam com os encontrados por Gazzoni (informação pessoal) para o Norte do
Paraná, porém discordam de suas observações realizadas em Sorriso, MT, em que a visitação
das abelhas domésticas à soja teve um pico entre 9 e 10h, praticamente desaparecendo do
campo após as 12h. Provavelmente a temperatura mais elevada e a menor umidade relativa
do ar em Sorriso, MT, sejam determinantes para o menor forrageamento a partir das 12h, de
forma direta ou por interferir na produção e qualidade do néctar..

A atratividade de uma abelha a uma planta está associada à concentração de açúcares no

néctar, que pode variar muito (de 2-3% até 75-77%) no néctar secretado. O néctar mais con-
centrado é o preferido por abelhas porque elas gastam menos tempo e necessitam menos
trabalho para desidratá-lo, transformando-o em mel. De acordo com Erickson (1975), a
quantidade média de sólidos dissolvidos no néctar recuperado de abelhas forrageando em
soja foi de 37% (com intervalos entre 18-55%; n = 30). A concentração de sólidos era menor
de manhã, aumentando ao longo do dia. Amostras simultâneas foram obtidas de abelhas for-
rageando em alfafa para fins de comparação. Apesar de a alfafa ser uma flor preferida pelas
abelhas, seu néctar apresenta concentrações mais baixas de sólidos solúveis (Tabela 7).

Tabela 7. Sólidos solúveis no néctar de soja e alfafa, de acordo com hora do dia.
Soja Alfafa
Hora
Média (%) Amplitude (%) Média (%) Amplitude (%)
10 34 18-43 28 22-34

12 37 31-52 25 22-30

14 40 23-55 30 21-41
Source: Erickson, 1975a

Robacker et al. (1983) investigaram os efeitos das condições ambientais sobre as caracterís-
ticas das flores de soja, incluindo a produção de flores, a intensidade da cor, transparência,
tamanho, secreção de néctar e emanação de aroma na atratividade das plantas para as
abelhas. A maioria das características da flor aumentou à medida que as temperaturas

SOJA E ABELHAS 99
 diurnas do ar, no ambiente em que as plantas foram cultivadas, aumentou de 20 °C para
24°C e atingiu valores máximos a 28°C antes de estabilizar ou declinar ao atingir 32 °C. No
entanto, o tamanho da flor e a secreção de néctar continuou a aumentar com temperaturas
superiores a 32 °C.

Dos dois componentes de aroma da flor, a emanação de um componente aumentou, enquan-

to o outro diminuiu com o aumento da temperatura (ROBACKER et al, 1983). A hipótese
sugerida é que os dois produtos químicos do aroma podem comunicar informações sobre a
receptividade da flor para polinizadores. A produção de flores e a sua abertura respon-
deram linearmente às variações noturnas da temperatura do ar no ambiente em que as
plantas foram cultivadas, atingindo os maiores valores nos limites superiores (22 °C - 26 °C),
comparativamente às temperaturas mais baixas (14 °C - 18 °C). A produção de flores também
respondeu de forma linear à temperatura do solo, atingindo valores mais elevados nas tem-
peraturas mais altas (28 °C - 32 °C), em comparação com as mais baixas (16 °C - 20 °C).

Dos dois níveis de adubação com Nitrogênio (75 ppm e 175 ppm) e Fósforo (15 ppm e 30 ppm)
testados, o nível mais elevado de N estimulou maior produção de flores, aumentando o seu
tamanho e a secreção de néctar, enquanto o nível mais elevado de P diminuiu as mesmas três
características da flor, de acordo com Robacker et al. (1983). Por outro lado, o nível inferior
de N e o superior de P promoveu maior abertura de flores. A atratividade das plantas para
abelhas domésticas variou positivamente com as condições do ambiente, de tal forma que
plantas cultivadas na temperatura diurna de 28 °C, noturna de 22 °C e 26 °C, com o nível mais
alto de N e o mais baixo de P foram as mais atraentes para as abelhas.

Roumet e Magnier (1993) mediram o fluxo de genes por polinização cruzada na cultura da
soja, mediada por abelhas do gênero Megachile, utilizando um material genético macho esté-
ril. A aptidão de abelhas para polinizar plantas de soja com esterilidade masculina (gene ms2),
em parcelas conduzidas dentro de gaiolas, foi avaliada em quatro experimentos. O menor
rendimento de plantas com macho esterilidade está associado a um menor número de nós re-
produtivos férteis. Durante o período de floração foi observado um fluxo eficiente de pólen,
tanto com os marcadores morfológicos quanto com os eletroforéticos. O comportamento
dos insetos polinizadores não foi influenciado pela cor da flor e as diferenças na duração do
período de floração das plantas doadoras de pólen parecem ser o principal fator de indução
de diferenças nas populações de abelhas.

As características do néctar de 17 cultivares de soja, cultivadas em Hayti (MO, EUA), foram

examinadas para avaliar o potencial de preferência de forrageamento por abelhas (SEVER-
SON e ERICKSON, 1984). A secreção de néctar ocorreu entre 9 e 15 h e as flores permaneceram
abertas por apenas um dia. A produção de néctar por flor variou de 0,022 a 0,127 µL entre as

100 SoJA E ABELHAS

cultivares, enquanto o conteúdo total de carboidratos no néctar variou de 301 a 1.354 µg/µL.
Os teores de frutose, glicose e sacarose variaram, respectivamente, entre 42 - 314 µg/µL, 43 -
262 µg/µL e 97 - 986 µg/µL. O teor de carboidratos totais por flor variou de 16,0-134 µg.

Segundo esses autores, as proporções de frutose:glicose:sacarose no néctar das diferentes

cultivares variaram desde aquelas com baixo teor de sacarose (cerca de 1,2:1,0:1,4) até alto
teor de sacarose (cerca de 1,2:1,0:6,7). Não houve diferenças nas características do néctar
entre as cultivares de flores brancas ou roxas. A hora do dia foi o principal fator a afetar as
características químicas do néctar de soja, sendo que tanto os teores dos açúcares individuais
(frutose, glicose e sacarose) quanto o teor total de hidratos de carbono aumentou ao longo do
dia, enquanto o volume de néctar por flor diminuiu. Os efeitos entre os dias e da temperatura
do ar sobre as características do néctar foram mínimos. Foram verificadas diferenças nas
características do néctar entre as cultivares de soja que poderiam influenciar o forragea-
mento preferencial por abelhas (SEVERSON e ERICKSON, 1984).

A recente preocupação com o fluxo gênico estimulou pesquisas para atualizar as informações
sobre a polinização cruzada em soja. Ray et al. (2003) realizaram estudos em 2001 e 2002, uti-
lizando duas cultivares de soja: Pace (flor branca) e DP3588 (flor roxa), selecionadas por apre-
sentarem datas de floração equivalentes. Os experimentos utilizaram a dominância da cor
roxa sobre a cor branca para identificar polinizações cruzadas naturais. No primeiro experi-
mento foram semeadas 12 linhas de ‘Pace’ (flores brancas), flanqueadas nas bordas de cada
parcela por quatro linhas de ‘DP3588’ (flores roxas). No total, 73.512 plantas potencialmente
híbridas foram examinadas e as taxas de polinização cruzada natural variaram de 0,41% -
quando a fonte de pólen estava a 0,9m - até 0,03% com a fonte de pólen a 5,4 m de distância.
Estes valores são consistentes com os valores previamente relatados na literatura.

No segundo experimento, as sementes de ‘Pace’ e ‘DP3588’ foram semeadas dentro da mesma

linha com espaçamento de 15,2 cm entre plantas, alternando-se as cultivares na sequência,
dentro da linha. Por ocasião da colheita, 167 plantas da cultivar Pace (flores brancas) foram
colhidas e um total de 19.151 progênies foram analisadas para avaliar a taxa de polinização
cruzada. A progênie de 56 das 167 (33,5%) plantas analisadas não mostrou nenhuma evidência
de polinização cruzada. A progênie das restantes 111 plantas apresentou taxas de polinização
cruzada naturais variando de 0,65 a 6,32%, com média de 1,8%. As taxas máximas obtidas são
consideravelmente mais elevadas do que as taxas usualmente referidas, de acordo com Ray
et al. (2003).

A característica de resistência a pragas de algumas cultivares de soja gera uma preocupação

relativa ao potencial impacto negativo do inibidor de proteinase de soja - uma caracterís-
tica de resistência da soja a insetos – e a estratégia de forrageamento das abelhas. Estudos

SOJA E ABELHAS 101

 de laboratório relataram interrupções do comportamento digestivo e da aprendizagem em
abelhas tratadas com o inibidor Bowman-Birk (BBI), um inibidor de proteinase sérica ex-
pressa em algumas plantas geneticamente modificadas (DECHAUME-MONCHARMONT et al.,
2005). Posteriormente, os mesmos autores investigaram os possíveis efeitos comportamen-
tais de cultivares transgênicas em abelhas, em condições de laboratório. Um experimento de
livre escolha utilizou 150 abelhas, que realizaram cerca de 7.700 visitas nas flores. O número
médio de visitas por hora, o tempo médio gasto para alimentação e o intervalo entre as visi-
tas consecutivas não foram significativamente diferentes, quando a solução de sacarose de
alimentação foi misturada com BBI a 100 µg mL-1, uma dose próxima do nível de expressão na
planta, comparativamente ao controle sem inibidor.

A soja não é considerada uma planta anemófila, aquelas cuja polinização cruzada é mediada
pelo vento. Para comprovar o fato, Yoshimura (2011) investigou o assunto usando amostra-
dores de pólen Durham, distribuídos até 20 m da borda do campo de soja. Em laboratório, a
distância de dispersão foi avaliada em um túnel de vento sob fluxo de ar constante, compara-
tivamente às distâncias teóricas previstas com base no diâmetro do pólen. No campo, a den-
sidade máxima de pólen por dia foi de 1,235 grãos.cm-2.dia-1 em três pontos de observação,
dentro de 2,5 m a partir da borda. No interior do campo, a densidade média foi inferior a 1
grão de pólen cm-2 dia-1, durante 19 dias de floração. Os resultados do experimento em túnel
de vento ratificaram a informação de que as plantas apresentavam baixa taxa de liberação de
pólen no ar e a distância de dispersão foi menor do que o valor teórico, atribuído à dispersão
em cluster. Conclui-se que a polinização mediada pelo vento parece ser insignificante na
cultura de soja, reforçando que a polinização cruzada na soja envolve animais polinizadores,
especialmente as abelhas.

102 SoJA E ABELHAS

CICLO DA SOJA E A NECESSIDADE
DE CONTROLE DE PRAGAS

Há vários insetos-praga que atacam a soja durante o seu ciclo de vida. As principais pragas são
desfolhadores e insetos que se alimentam de vagens e grãos. O período crítico para impactos
negativos do controle químico de pragas sobre os polinizadores ocorre quando as flores es-
tão presentes em plantas de soja. Este período poderá variar de 12 a 30 dias, dependendo de
vários aspectos, mas especialmente se as cultivares de soja são do tipo determinado ou inde-
terminado. Nas cultivares de crescimento do tipo determinado, o estágio R2 é caracterizado
pela plena floração e o nó terminal superior desenvolve flores, cessando o crescimento verti-
cal da planta. No estágio R3 (início de formação das vagens), o período de floração se encerra
e poucas flores estão presentes nas plantas. O período de floração médio para cultivares de
hábito determinado dura entre 12 e 17 dias - em média 15 dias.

No caso das cultivares de hábito de crescimento indeterminado, o florescimento continua

após o estágio R3, por vezes até R5 (início do enchimento de grãos), estendendo-se, em mé-
dia, por cerca de 25 dias (variando entre 22 e 30 dias). Esta é uma diferença muito importante,
por vezes crucial, em relação à necessidade de controle de pragas, porque, em cultivares de-
terminadas, o período de floração não se sobrepõe com a formação e enchimento de vagens.
Portanto, não é necessário controlar insetos que se alimentam de vagens e grãos, enquanto as
flores estão abertas nas plantas. De forma oposta, em cultivares indeterminadas - que são as
mais comumente cultivadas no Brasil – as vagens e as flores estão presentes ao mesmo tempo
sobre as plantas. Assim, enquanto polinizadores visitam flores de soja, as vagens e grãos po-
dem (ou não) serem atacadas por pragas, necessitando de práticas de controle (Figura 24).

Na maioria das cultivares de soja cultivadas no Brasil, a parte vegetativa do ciclo (VE a Vn)
representa cerca de um terço de todo o ciclo. Mas, esta regra geral depende da cultivar, da
latitude, da altitude, das condições climáticas (chuva e temperatura diurnas e noturnas) e do
pH e fertilidade do solo. Para ilustrar, as temperaturas mais elevadas podem induzir ciclos
mais curtos para as plantas de soja e a primeira flor pode aparecer mais cedo do que em tem-
peraturas inferiores. O mesmo é válido para estresses hídrico ou nutricional (níveis baixos
de N, P e K no solo).

SOJA E ABELHAS 103

 A regra de ouro para minimizar o impacto negativo das ações de controle de pragas sobre os
polinizadores é seguir, rigorosamente, as recomendações do Programa de Manejo de Pragas
de Soja (MIP-Soja). Insetos desfolhadores podem ser pragas importantes ao longo de todo o
ciclo, embora as espécies dominantes possam variar de acordo com a localização geográfica,
condições ambientais ou a presença de inimigos naturais (predadores, parasitas, doenças de
pragas), ou, ainda, estando relacionados a esquemas de controle químico incorretamente
aplicados.

Pragas desfolhadoras podem, inclusive, atacar a soja durante o período de florescimento,

tanto em cultivares determinadas quanto indeterminadas. Neste caso, é possível eliminar ou
minimizar o impacto sobre polinizadores seguindo regras simples, como efetuar o monito-
ramento constante do crescimento populacional das principais pragas e de seus danos e ob-
servar criteriosamente os níveis de danos e de ações. Em havendo necessidade de utilização
de controle químico deve-se evitar a aplicação de agrotóxicos durante o horário preferencial
de forrageamento das abelhas (das 8h às 15h). Inseticidas biológicos, fisiológicos ou doses
menores de inseticidas que sejam menos prejudiciais para polinizadores constituem táticas
fundamentais para atenuar o impacto adverso. É importante reforçar que é desnecessário e
inútil controlar pragas que atacam vagens e grãos (percevejos ou lagartas) anteriormente à
presença de vagens menores que 0,5 centímetro de comprimento, sobre as plantas.

A questão é mais complicada quando se trata de cultivares de hábito indeterminado, por

conta da presença simultânea de flores e vagens nas plantas. Neste caso, se percevejos ou
lagartas que se alimentam de vagens ou grãos atingirem os níveis de ação, é recomendado
o controle dessas pragas para evitar prejuízos financeiros. Novamente, a diretiva principal
é selecionar, entre os inseticidas recomendados para controle dessas pragas, aqueles que
têm um impacto mínimo sobre polinizadores. A aplicação dos inseticidas deve ser realizada
evitando os horários preferenciais de forrageamento das abelhas (9h - 15h), reduzindo a pos-
sibilidade de os inseticidas atingirem, diretamente, o corpo dos polinizadores. Em qualquer
dos casos acima referidos, é muito importante a regulagem adequada dos equipamentos de
pulverização, atentando para a vazão adequada e para as faixas ótimas de temperatura e de
vento. Recomenda-se observar uma faixa tampão entre as bordas do campo de soja e áreas
contíguas, que possam servir de abrigo e alimentação para polinizadores. Neste particular,
deve ser evitada, a todo o custo a deriva nas aplicações, para não atingir alvos não desejados
fora dos limites da cultura de soja.

104 SoJA E ABELHAS

A Figura 24 explicita uma representação gráfica do ciclo da soja, com destaque para o período
de floração, e sua associação com a possibilidade de ataque de pragas.

 Duração do ciclo da soja: 100-150 dias 

Estágios vegetativos Estágios reprodutivos

VE ao Vn R1- R2 R3 ao R8

VE ao Vn R1- R4 (or R5) R5 ao R8

Desfoliadores

Mosca branca

Percevejos

Pragas de vagens e grãos

Cultivares determinadas Cultivares indeterminadas Período em que existem flores Período de ataque de pragas

Figura 24. Ciclo da soja, destacando o período de floração e a possibilidade de ocorrência de pragas.

SOJA E ABELHAS 105

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SOJA E ABELHAS 145

GLOSSÁRIO

Abaxial: Virada para fora a partir do eixo de um órgão ou organismo; a superfície abaxial de
uma folha é a parte inferior ou o lado virado para fora, a partir da haste.

Abscisão: Aborto de flores ou vagens

Adaxial: Denota a superfície superior, oposto a abaxial.

Androceu: Aparelho reprodutor masculino. O filamento e a antera são as duas partes do an-
droceu.

Antera: O órgão da planta que produz o gameta masculino.

Antese: O período durante o qual uma flor está completamente aberta e funcional.

Apoptose: Processo de morte programada de uma célula.

Arquespórica: A célula (ou grupo de células) primitiva, que origina as células a partir das
quais são derivados os esporos.

Bainha estaminal: Revestimento de proteção dos estames.

Bractéolas: Pequenas brácteas localizadas no pedúnculo, acima da bráctea e abaixo do cálice.

Calazal: A região de um óvulo oposta ao micrópilo, onde os tegumentos e os nucelos são

unidos.

Campilótropo: Óvulo orientado transversalmente, isto é, com o seu eixo em ângulo reto com
a sua haste, e com um saco embrionário curvo.

Casmogamia: Quando a polinização ocorre em flores após estarem abertas

Cleistogamia: Quando uma flor é autopolinizada antes de sua abertura, e pode abrir ou não
após a polinização.

Crassinucelados: Óvulo com uma ou mais camadas de células fora do saco embrionário,
distintas daquelas da epiderme do óvulo.

SOJA E ABELHAS 147

 Dioica: Espécie vegetal na qual os órgãos reprodutivos masculinos e femininos, especial-
mente flores, estão presentes em diferentes indivíduos.

Discoide: Em forma de disco.

Entomófila(o): Relativo a insetos

Esporângios: Compartimento em que os esporos são formados. Ele pode ser composto por
uma única célula ou pode ser multicelular. Todas as plantas, fungos e outros organismos
formam esporângios em algum momento de seu ciclo de vida. Esporângios podem produzir
esporos por mitose, mas em quase todas as plantas terrestres, eles são o local de meiose e
produzem esporos haploides, geneticamente distintos.

Esporogênio: Uma célula de forma alongada, em espiral espessada, hidrófila, a qual é deri-
vada de tecidos esporogênicos, cuja função é auxiliar na dispersão de esporos.

Esporopolenina: Um dos principais componentes das paredes de esporos (exina) de plantas

e de grãos de pólen

Estame: O órgão reprodutivo masculino das plantas

Estames diadelfos: Tendo os filamentos de uma flor unidos em dois grupos.

Estigma capitado: Um estigma ampliado na ponta, reunido em uma massa no ápice, como
estigma composto.

Estilo: Parte alongada de um carpelo, ou grupo de carpelos fundidos, entre o ovário e o es-
tigma.

Estioladas: Uma planta em desenvolvimento com déficit ou ausência de clorofila, por im-
pedimento de sua exposição à luz solar.

Filamento: O talo do estame em uma flor, que suporta a antera, e que consiste, principal-
mente, de tecido condutor.

Hipocótilo: Parte do eixo de um embrião de planta ou planta jovem, entre o ponto de inser-
ção do cotilédone e o topo da radícula. Em algumas mudas estiolados, o hipocótilo é muito
prolongado.

Lóculo: Qualquer uma das câmaras de um ovário ou anteras.

148 SoJA E ABELHAS

Megasporócito : A célula-mãe diploide em um óvulo, que forma megásporos haploides por
divisão meiótica.

Megásporos: Em angiospermas, uma das quatro células haploides formadas a partir de um

megasporócito, durante a meiose. Três dos quatro megásporos degeneram, e o restante gera
o gametófito feminino, que produz os óvulos.

Microfilo: Um poro na membrana do ovo de um oócito, o que permite que o esperma penetre
e fertilize o óvulo.

Microsporângio: O desenvolvimento de esporos masculinos inicia com o microsporângio e

a célula mãe (micrósporo) incorporada. A célula diploide, localizada em um saco de pólen, na
antera, sofre meiose e produz quatro micrósporos (haploides). Cada micrósporo sofre mitose
para produzir microgametófitos (grãos de pólen), cada um com duas células.

Monoica: Tendo os estames e pistilos em flores separadas, porém na mesma planta.

Nectário: Glândula que segrega néctar. Os nectários geralmente estão localizados na base
interna de flores polinizadas por insetos, onde servem como um atraente para estes polini-
zadores.

Nucelo: Massa de tecido do óvulo de uma planta que contém o saco embrionário. Após a fer-
tilização, pode ser absorvido pelo embrião em desenvolvimento ou persistir para formar um
perisperma.

Perianto: Parte da flor composta pelo cálice e corola.

Periclinal: Paralela à superfície de um órgão. Na divisão celular periclinal o plano de divisão

é paralelo à superfície do corpo da planta.

Pistilo: O órgão reprodutivo feminino das plantas.

Plasmodesmas: Interligação entre membranas de células vizinhas que criam pontes cito-
plasmáticas. Ocorrem somente em células vegetais. Os microtúbulos membranosos atraves-
sam as paredes celulares por poros. São a única via de translado de substâncias e estímulos
(alimentação da célula), conformando conexões citoplasmáticas que atravessam a parede ce-
lular entre células contíguas. Ao se unirem por meio de plasmodesmas, os protoplastos das
células vivas constituem um simplasto único.

SOJA E ABELHAS 149

 Plúmula: A parte terminal de um embrião da planta acima dos cotilédones, que consiste no
epicótilo e muitas vezes de folhas imaturas.

Primórdio: Derivado do latim primordium: o primeiro, o começo.

Prófilis : Uma estrutura semelhante a uma folha da planta (como um bractéola), ou que con-
siste de uma folha modificada ou rudimentar (como um primórdio foliar).

Protoderme: Um tecido vegetal formada pelo meristema apical de brotos e raízes que, pos-
teriormente, dá origem à epiderme.

Quilha: As duas pétalas de fundo, abaixo das asas, em flores da subfamília Faboideae (família
Fabaceae); por vezes as quilhas juntam-se para formar uma estrutura, cuja forma se asse-
melha à quilha de um barco.

Ribossomo: Um complexo sistema encontrado em todas as células vivas, que serve como
sítio para a síntese de proteínas (translação). Os ribossomos juntam aminoácidos na ordem
especificada pelo RNA mensageiro (mRNA), para produzir proteínas específicas.

Sinérgides: Duas pequenas células localizadas perto do ovo, no saco embrionário maduro de
uma planta com flor.

Suspensor: A cadeia de células que ancora um embrião de planta no tecido circundante do

gametófito. Em plantas com flores, o suspensor liga o embrião no saco embrionário, esten-
dendo-se para empurrar o embrião para o endosperma.

Tonoplasto: Membrana citoplasmática que circunda o vacúolo, separando o seu conteúdo

interno do citoplasma da célula.

Tubo estaminal: Filamentos dos estames unidos em forma de tubo.

Túnica: A camada de células exterior do meristema de um broto, que produz as células da

epiderme logo abaixo dela.

150 SoJA E ABELHAS

Unicarpelar: Ter um único carpelo (= pistilo), que é a parte feminina da flor, consistindo em
estigma, estilo e ovário.

Zigoto: Resultado da fusão do esperma com o óvulo (células reprodutivas haploides, ou

gametas). O zigoto é uma célula diploide que irá iniciar a divisão celular para se tornar uma
semente.

SOJA E ABELHAS 151

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AGRICULTURA, PECUÁRIA
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