LIVRO GENES E COMPORTAMENTO Hunt2019

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Genes e comportamento: além da natureza-criação

Genes e comportamento: além da natureza-criação
Editado
por David J. Hosken
John Hunt
Nina Wedell
Esta edição foi publicada pela primeira vez

em 2019 © 2019 John Wiley & Sons Ltd
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10 9 8 7 6 5 4 3 2 1
Aos nossos filhos, Rebekka, Noam, Nils, Jackson, Matilda e Jake.

vii
Conteúdo
Lista de Contribuintes xiii

Prefácio xv
1 Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia 1

David J. Hosken, John Hunt e Nina Wedell
Agradecimentos 7
Referências 7
2 (Re) Pensamento Final para Biologia Comportamental 11

Sasha RX Dall, John M. McNamara e Alastair J. Wilson
2.1 Raciocínio Evolutivo na Biologia Comportamental Moderna 13
2.2 Uma Visão Genética Quantitativa da Evolução Comportamental 15
2.3 Raciocínio Final de Curto Prazo: Genética Comportamental em
um Contexto Funcional 20
2.4 Observações Finais 21
Referências 22
3 Como a dupla herança de genes e cultura molda o comportamento:

Uma revisão crítica com foco na cultura humana e no comportamento
Diversidade 27
Thomas E. Currie
3.1 Cultura e Comportamento 27
3.2 Evolução Cultural 30
3.2.1 Processos de Evolução Cultural 31
3.2.1.1 Variação 31
3.2.1.2 Herança 32
3.2.1.3 Seleção e Aptidão 34
3.3 Insights de Abordagens Evolucionárias Culturais 37
3.3.1 Comportamento Adaptativo e Desadaptativo 37
3,4 História Cultural 39
3,5 Cultura e a evolução da cooperação 42
3,6 Coevolução Gene-Cultura 45
3,7 Conclusão 48
Agradecimentos 50
Referências 50
viii Conteúdo
4 Além dos genes e dos ambientes: efeitos genéticos indiretos e

a Evolução do Comportamento 61
John Hunt, James Rapkin, Clarissa M. House e Alastair J. Wilson
4.1 Uma Visão Genética Quantitativa da Evolução Comportamental sem IGEs 63
4.2 Adicionando IGEs à Teoria Tradicional 66
4.2.1 Modelos 'Baseados em Características' e 'Particionamento de Variância' de IGEs 67
4.3 Da Teoria ao Empirismo 68
4.3.1 Usando modelos baseados em características 69
4.3.2 Usando Modelos de Particionamento de Variância 71
4.3.3 O conhecimento da característica do interator é fundamental para o seu estudo? 72
4.4 Evidência Empírica para IGEs sobre Características Comportamentais 73
4.4.1 A plasticidade social do comportamento é generalizada 73
4.4.2 A Plasticidade Social Gera IGEs no Comportamento Focal? 78
4.5 Quais são as consequências evolutivas dos IGEs? 81
4.5.1 E quanto ao papel da seleção social? 82
4.5.2 O que acontece quando ÿ também é capaz de evoluir? 83
4.5.3 Os IGEs podem influenciar outros processos evolutivos importantes? 83
4.5.4 Quais são as consequências a longo prazo das IGEs? 85
4.6 Conclusões e Orientações Futuras 85
Referências 87
5 Genes e Comportamento 93
Chelsea A. Weitekamp e Laurent Keller
5.1 Arquitetura Genética de Características Fenotípicas 94
5.2 Efeitos de Genes Únicos no Comportamento 95
5.2.1 O gene de forrageamento e o comportamento de busca de alimentos 97

5.2.2 Receptor de Arginina Vasopressina e Comportamento de União de Pares 98
5.2.3 Homólogo do Neuropeptídeo Y, Neurônios Sensoriais e Alimentação Social
Comportamento 98
5,3 Efeitos dos Supergenes no Comportamento 99
5.3.1 Organização Social em Formigas 100
5.3.2 Táticas alternativas de acasalamento em pássaros 100
5,4 Capacidade de evolução de genes associados ao comportamento 101
5,5 As características comportamentais são únicas? 101
5,6 Conclusão 103
Agradecimentos 103
Referências 103
6 Genes e ambientes em Drosophila Sex 111

David J. Hosken, Amanda Bretman, Stephen F. Goodwin e C. Ruth Archer
6.1 Alguns Desafios 111
6.2 Apresentando Drosophila 112
6.3 Os Comportamentos 112
6.4 Os Genes 113
6.4.1
Genes Únicos 113
6.4.2 Muitos Genes Aditivos 115
Conteúdo ix
6,5 Os Ambientes e as Interações 116

6,5,1 Ambientes Sociais 116
6,5,2 Ambientes Abióticos 119
6,6 Conclusões 120
Agradecimentos 120
Referências 120
7 Natureza e Criação no Cuidado Parental 131

Nick J. Royle e Allen J. Moore
7.1 Genética Subjacente ao Cuidado Parental 133
7.1.1 Estudos Genéticos Quantitativos 134
7.1.2 Estudos Genéticos Moleculares 135
7.2 O cuidado parental é ambientalmente sensível 137
7.2.1 Mediação Hormonal do Cuidado Parental 138
7.3 Interações Gene por Ambiente Familiar 141
7.3.1 Estudos GxFE 141
7.3.2 Herdabilidade do Ambiente Social e IGEs 143
7.3.3 Coadaptação e Seleção Correlacional (Epistasia Social como Caso Especial
do GxFE) 145
7.4 Resumo e Conclusão 147
Referências 148
8 O efeito dos genes não-próprios no comportamento dos hospedeiros 157

Nina Wedell
8,1 O que são genes não próprios (NSGs)? 158
8,2 Efeitos Indiretos dos NSGs 158
8,3 Efeitos Diretos dos NSGs 159
8,4 Respostas do Anfitrião 160
8,5 O odor é um sinal chave 161
8.6 Reconhecimento de Parentesco 162
8.7 Escolha do companheiro e comportamento reprodutivo 163
8.8 Agressividade 166
8,9 Atividade, Agregação e Dispersão 167
8.10 Alimentação 168
8.11 Aprendizagem e Memória 170
Referências 172
9 A natureza e a nutrição das mentes animais 181

Alex Thornton e Neeltje J. Boogert
9.1 A Cognição Evolui 183
9.1.1 Especializações Cognitivas Adaptativas 183
9.1.2 Herdabilidade de Características Cognitivas 185
9.2 A cognição se desenvolve 187
9.2.1 Consequências cognitivas de um mau começo de vida 187
9.2.2 Colheres de Prata Cognitivas 188
9.2.3 Plasticidade de Desenvolvimento Adaptativa na Cognição 189

x Conteúdo
9.3 Normas de reação cognitiva: gene que molda a mente por ambiente
Interações 191
9.3.1 O mistério da (falta de) resiliência cognitiva 192
9.3.2 A prática leva à perfeição: qualidade genética e colheres de prata cognitivas 193
9.3.3 Herança Cultural e Epigenética de Características Cognitivas 194
9.3.4 Gene por Ambiente e Questões Metodológicas em Comparação
Cognição 194
9.4 Conclusão 195
Referências 196
10 Evolução e comportamento humano: ajudando a entender

Vida Moderna 203
Louise Barrett e Gert Stulp

10,1 Compreendendo a interação 204
10,2 Compreendendo o escopo e os limites de uma abordagem evolucionária 205
10.3 Pensamento Evolucionário como Solução de Quebra-cabeças 206
10.4 Reconhecendo as Consequências das Nossas Ações 208
10,5 Pensando de forma diferente sobre o controle da fertilidade 210
10.6 Contracepção Moderna e Escolha do Companheiro 212
10.7 Evolução e Tecnologias de Reprodução Assistida 214
10.8 Sem almoço grátis 216
10.9 Conclusão 217
Referências 218
11 Próxima Geração e o Estudo do Comportamento 223

Simone Immler
11.1 Tecnologias Atuais de Sequenciamento 223
11.1.1 Estudo de Associação de Todo o Genoma (GWAS) e Mapeamento de Ligação 224

11.1.1.1 Microarranjos 226
11.1.1.2 Sequenciamento RAD 227
11.1.1.3 Sequenciamento do Exoma 227
11.1.1.4 Sequenciamento do Genoma Completo 227
11.1.2 Análises de Expressão Gênica 228
11.1.2.1 Sequenciamento de RNA (RNAseq) 228
11.1.3 Análises Epigenéticas 228
11.1.3.1 Sequenciamento de CHiP (CHiPseq) 228
11.1.3.2 Sequenciamento de Bissulfito 229
11.2 Advertências e desafios e algumas soluções 229
11.2.1 Fenótipo Sólido 229
11.2.2 Qualidade da Amostra 230
11.2.3 Amostragem 230
11.2.4 Bibliotecas e Conjuntos de Amostras 230
11.2.5 Genoma de Referência 231
11.2.6 Tamanho da Amostra 232
11.2.7 Replicação 232
11.2.8 Cobertura 232
11.2.9 Estudos Piloto 233
Conteúdo xi
11.2.10 Tempo e Planejamento 233

11.2.11 Bioinformática 233
11.2.12 Colaboração 234
11.3 Vinculando fenótipos comportamentais a genótipos usando NGS 234
11.4 O que vem a seguir 237
11.4.1 Compreendendo as regiões não codificantes do genoma 238

11.4.2 Knock-down e Knock-out de genes em organismos não-modelo 238
11,5 Observações Finais 240
Referências 240
12 Natureza-Nutrição no Século XXI 245

Nina Wedell, John Hunt e David J. Hosken
Agradecimentos 249
Referências 249
Índice 253
xiii
Lista de Colaboradores
C. Ruth Archer Sasha RX Dall
Centro de Ecologia e Conservação Centro de Ecologia e Conservação

Universidade de Exeter Universidade de Exeter
Campus Penryn Penryn Campus
Penryn Penryn
Cornualha Cornwall
Reino Unido Reino Unido
Louise Barreto
Stephen F. Goodwin
Departamento de Psicologia Centro de Circuitos Neurais e Comportamento
Universidade de Lethbridge Universidade de Oxford
Calgary Oxford
Canadá Reino Unido
Neeltje J. Boogert
David J. Hosken
Centro de Ecologia e Conservação
Universidade de Exeter
Penryn Campus
Penryn Campus
Penryn
Penryn
Cornwall
Cornwall
Reino Unido
Reino Unido
Amanda Bretman
Clarissa M. House
Escola de Biologia
School of Science and Health e Instituto
Faculdade de Ciências Biológicas
Hawkesbury para o Meio Ambiente Western
Universidade de Leeds
Sydney University
Leeds
Reino Unido
Hawkesbury NSW Austrália
Thomas E. Currie

Penryn Campus
Penryn
Cornwall
Reino Unido
xiv Lista de Contribuintes
John Hunt Nick J. Royle

Centro de Ecologia e Conservação Centro de Ecologia e Conservação Universidade
Universidade de Exeter de Exeter Penryn Campus
Campus Penryn Penryn Cornwall
Penryn Reino
Cornualha Unido
Reino Unido
e
Gert Stulp
Escola de Ciências e Saúde e Departamento de Sociologia
O Instituto Hawkesbury para o Universidade de Groningen/Interuniversitária
Ambiente Centro de Teoria das Ciências Sociais e
Universidade Ocidental de Sydney Metodologia (ICS)
Hawkesbury Groninga
Novo estado do estado Os Países Baixos
Austrália
Alex Thorton
Simone Immler Centro de Ecologia e Conservação
Escola de Ciências Biológicas Universidade de Exeter
Universidade de East Anglia Campus Penryn
Norwich Penryn
Reino Unido Cornualha
Reino Unido
Laurent Keller
Departamento de Ecologia e Evolução Nina Wedell
Universidade de Lausana Centro de Ecologia e Conservação

Lausana Universidade de Exeter
Suíça Campus Penryn
Penryn
Escola de Matemática Cornualha
John M. McNamara Reino Unido
Universidade de Bristol
Bristol Chelsea A. Weitekamp
Reino Unido Departamento de Ecologia e Evolução Universidade
de Lausanne Lausanne Suíça
Allen J. Moore
Departamento de Genética
Universidade da Geórgia
Atenas Alastair J. Wilson
EUA Centro de Ecologia e Conservação
James Rapkin Campus Penryn
Centro de Ecologia e Conservação Penryn
Universidade de Exeter Cornualha
Campus Penryn Reino Unido
Penryn
Cornualha
Reino Unido
xv
Prefácio
Nosso desejo de editar um volume sobre como a natureza e a criação afetam o comportamento vem em
grande parte da frustração, que pode não ser a melhor motivação. Como descrevemos no Capítulo 1,
simplesmente ficamos entediados de ouvir (ler) a falsa dicotomia – é natureza ou criação – e queríamos
destacar a interação muito mais sutil, mas fácil de entender, entre os dois e discutir alguns dos descobertas
fascinantes que surgiram no estudo do comportamento. E para garantir que não teríamos que lidar com o
igualmente enfadonho “os humanos são fundamentalmente diferentes”, também convidamos autores a
contribuir com capítulos específicos que enfocam nossa espécie e características que muitas vezes são vistas
como especialmente importantes para nós. como nossas habilidades cognitivas altamente desenvolvidas.
Deixamos para o leitor o quão bem cobrimos todas essas bases interessantes, mas esperamos que um pouco
do entusiasmo da genética comportamental (no sentido mais amplo) transpareça nos capítulos que se seguem.
O livro começa com alguns conceitos gerais, que após nosso capítulo introdutório sobre o fim da dicotomia
natureza versus criação é encabeçado por um capítulo tipicamente provocativo de Sasha Dall, John McNamara
e Alastair Wilson, que exploram se precisamos identificar genes para compreender o comportamento. e depois
dissecar a diferença entre a estratégia fenotípica e a abordagem da genética quantitativa para estudar o
comportamento, tudo no contexto dos '4 porquês' de Tinbergen. Isto certamente esclarecerá algumas questões
e gerará um debate considerável. Tom Currie explora então as relações entre cultura, genes e comportamento
nos humanos. De muitas maneiras, isso descreve a importância dos ambientes sociais, uma questão que
permeia muitos dos capítulos que se seguem. Curiosamente, Tom sugere que pensar na cultura como um
sistema de herança distinto pode facilitar a nossa compreensão da evolução comportamental. Isto é seguido
por John Hunt e coautores que exploram questões semelhantes através das lentes da genética quantitativa
para revisar como os efeitos genéticos indiretos afetam a evolução do comportamento. Aqui, eles distinguem
entre abordagens de particionamento baseadas em características e de particionamento de variância, e o
capítulo contrasta muito bem com os dois que o precedem. O Capítulo 5 é uma contribuição pragmática de
Chelsea Weitekamp e Laurent Keller que abrange muito do que os capítulos anteriores discutem.
Eles revisam os efeitos de genes únicos em comportamentos complexos, incluindo muitos exemplos de livros
didáticos, como o gene forrageiro, ao mesmo tempo em que observam que a maioria das características,
incluindo o comportamento, são sustentadas por muitos genes de pequeno efeito. A sua discussão deverá
dissipar quaisquer vestígios de dúvida de que os genes que afectam o comportamento são inexistentes ou
impossíveis de identificar.
O próximo conjunto de capítulos concentra-se principalmente nas interações gene-ambiente para
comportamentos específicos. Começa com um capítulo de David Hosken e co-autores em
xvi Prefácio
Interações sexuais de Drosophila. Drosophila tem sido um carro-chefe da genética comportamental e

a profundidade e amplitude das informações acumuladas são reveladas nesta contribuição que passa
de genes únicos de grande efeito para muitos genes de pequeno efeito e como eles interagem com o
ambiente para produzir genes estatísticos por -interações ambientais. Centra-se particularmente nos
ambientes sociais e reitera um tema geral: estabelecer a ligação genótipo-fenótipo continua a ser um
santo graal da biologia moderna, mas será muito complicado pelas interações. Nick Royle e Allen
Moore seguem com uma revisão dos efeitos genéticos e ambientais no cuidado parental. Isto inclui a
discussão dos efeitos ambientais genótipo por família e como os ambientes sociais podem ser
transmitidos através das gerações, o que significa que dois elementos que determinam os fenótipos
podem ser hereditários. Este grupo de capítulos termina com uma contribuição de Nina Wedell
revisando os efeitos dos genes não-próprios no comportamento próprio.
Isto inclui trabalhos recentes sobre microbiomas e “genes egoístas”, e deixa claro (dado o assunto do
capítulo) que não só os nossos próprios genes influenciam diretamente o nosso comportamento, mas
os genes de outros organismos que partilham os nossos corpos também podem ter efeitos profundos.
efeitos, o que expande o domínio dos impactos dos genes ambientais nos genes focais.
A seguir seguem dois capítulos focados na cognição comparativa e na psicologia evolutiva

humana. O primeiro é de Alex Thornton e Neeltje Boogert e explora como o conhecimento é adquirido
e como a inteligência evolui, tanto de uma perspectiva biológica como psicológica. Eles argumentam
que esta abordagem pode ter implicações porque a compreensão do que eles chamam de “norma
de reação cognitiva” pode nos informar sobre o bem-estar animal, incluindo os humanos. Louise
Barrett e Gert Stulp concentram-se então no comportamento humano e em como o pensamento
evolucionista moldou a compreensão do nosso próprio comportamento. Eles observam que, para os
seres humanos, os genes e o ambiente (biologia e cultura) também incluem o ambiente
socioeconómico, e salientam que as nossas tentativas de melhorar a nossa saúde e o nosso bem-
estar geraram todo um novo conjunto de problemas para resolver. . A adopção de uma abordagem
baseada em princípios evolutivos pode oferecer uma nova visão sobre como resolver as questões
que levantam. Isto é seguido pela revisão de Simone Immler sobre técnicas modernas que podem
ser empregadas para descobrir genes que afetam o comportamento e suas limitações, bem como a
discussão de alguns estudos de caso sobre o que e como. Nós (Wedell, Hunt e Hosken) encerramos
o livro ponderando sobre o que aprendemos nos capítulos anteriores e o que entusiasma os
pesquisadores interessados em genética comportamental.
Discutimos o que (pensamos que) sabemos, o que precisamos saber e o que devemos fazer a seguir.
Observamos aqui que o livro ignora em grande parte elementos mais mecanicistas da natureza-
criação e, portanto, não incluímos capítulos sobre circuitos comportamentais, regulação e neurologia,
por exemplo, exceto por pequenas seções aqui e ali.
Gostaríamos de agradecer a todos os colaboradores pelos seus excelentes capítulos, pelas suas
revisões generosas e pelas suas respostas (na sua maioria!) oportunas. Desculpe, demorou muito
mais do que esperávamos. Gostaríamos também de agradecer aos maravilhosos colegas, que não
são autores, pela sua generosidade em oferecer críticas perspicazes, colegiais e super úteis: sem
qualquer ordem específica, Matt Dean, Hanna Kokko, Rebecca Kilner, Alex Mesoudi, Judith Mank,
Nathan Bailey, Barbara Taborsky, Marla Sokolowski, Stuart Wigby, Luc Bussiere, Erik Potsma e Ben
Longdon – sem a sua ajuda coletiva o livro seria menos claro e provavelmente menos interessante
também. Gostaríamos também de agradecer a todos os maravilhosos colegas e amigos que ajudaram
a moldar a forma como vemos estes assuntos.
Prefácio xvii
através de discussões intermináveis ao longo dos anos. Por fim, agradecemos à equipe editorial pela
paciência e ajuda.
Julho de 2018 David J.

HoskenJohn
HuntNina Wedell
Esta é uma abordagem moderna bem-vinda do debate natureza-criação. Ele fornece uma
cobertura completamente abrangente, ao mesmo tempo que inclui muitas das sutilezas
recentemente reconhecidas das relações entre genes e comportamento: não importa a
espécie, não há dicotomia, e este livro fornece pilhas de evidências claras e convincentes
que seriam acessíveis a qualquer pessoa. estudantes seniores de graduação e pós-graduação.
É um para minha estante!
Professora Susan Healy, Universidade de St Andrews
Esta excelente síntese da nossa compreensão atual dos genes e do comportamento

oferece uma leitura essencial para estudantes e pesquisadores estabelecidos em uma
ampla gama de disciplinas, incluindo o estudo do comportamento animal e humano.
Oferece uma coleção impressionante de contribuições acessíveis de pesquisadores líderes
e inspirará a próxima geração a explorar novos horizontes neste campo em expansão.
Professora Paula Stockley, Universidade de Liverpool

Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia David J.

Hosken1, John Hunt1,2 e Nina Wedell1
1Centro de Ecologia e Conservação, Universidade de Exeter, Penryn Campus, Penryn, TR10 9EZ, Reino Unido
2Escola de Ciências e Saúde e Instituto Hawkesbury para o Meio Ambiente, Western Sydney University, Hawkesbury, NSW
2793, Austrália
O objetivo principal deste livro é fornecer um retrato amplo das descobertas recentes que mostram
como o ambiente e os genes influenciam o comportamento. À primeira vista, isso deveria ser
incontroverso, mas, infelizmente, a história da genética inclui movimentos eugênicos e o
Lysenkoísmo. Como resultado, as discussões sobre como a natureza e a criação afectam o
comportamento têm sido perseguidas por disputas polémicas porque as opiniões ideológicas sobre
as suas contribuições tendem a obscurecer o que é realmente uma questão empírica. Isto é, de
certa forma, exemplificado pelo livro Not in Our Genes (Lewontin et al. 1984), que começa com uma
confissão política dos autores – somos socialistas empenhados – e começa com um capítulo sobre
política de direita e determinismo. Para nós, a evidência, e não as crenças políticas ou quaisquer
outras, é o que conta e qualquer abordagem de “crença” coloca o desejo de que o mundo seja um
certo caminho à frente da evidência de que não é assim, cometendo em última análise uma versão
da falácia naturalista – se algo é “natural”, é moralmente correto, o que é claramente um disparate
(ver também o Capítulo 10). Infanticídio, canibalismo, cópula forçada (estupro) e assassinato de
outros membros de sua espécie (assassinato) são comuns na natureza, mas seria difícil convencer
alguém inteligente de que esses atos são morais porque são naturais. Além disso, argumentos de
motivação “politica” contra o “reducionismo”, que reduz comportamentos complexos a causas
únicas, são frequentemente inventados para proteger contra um determinismo biológico que deve
ser combatido a todo custo. No entanto, como esperamos explicar, reconhecer que existem genes
subjacentes ao comportamento, mesmo genes de grande efeito, é imperativo se é isso que os
dados nos dizem. Afinal, não adianta tocar música para as vacas se a produção de leite é totalmente
determinada pelos genes e não é afetada pelo ambiente, e como descrevemos abaixo, num mundo
poligênico que inclui efeitos ambientais inevitáveis e todos os tipos de interações, a previsão é
complicada e determinismo duvidoso devido à natureza probabilística e complexa da ligação gene-
comportamento. Mas, novamente, mesmo que genes individuais fossem completamente
responsáveis por comportamentos individuais, o que não pode ser no sentido mais estrito (ver
abaixo), não caiamos numa falácia naturalista.
Em vez de nos envolvermos em mais argumentos infrutíferos sobre visões de mundo, este livro
explora novas descobertas interessantes sobre comportamento e para onde iremos a partir daqui.
Antes de passarmos a estes novos avanços e às interessantes questões que deles surgem,
gostaríamos de fazer outra – uma pergunta final? – tentativa de matar a polaridade natureza versus criação
Genes e Comportamento: Além da Natureza-Nutrição, Primeira Edição.

Editado por David J. Hosken, John Hunt e Nina Wedell. © 2019
John Wiley & Sons Ltd. Publicado em 2019 por John Wiley & Sons Ltd.
2 1 Natureza, Criação e Natureza por Criação – Acabando com a Dicotomia
que tem atormentado o estudo do comportamento. Esta dicotomia está em grande parte, mas não
totalmente, morta nos círculos académicos, mas ainda assombra muitos debates fora do meio
académico, desde pontos de vista sobre ensino e punição até à política e aos meios de comunicação
em geral. Tem potencialmente consequências graves e é uma séria distracção para a discussão
muito mais frutífera e interessante sobre os determinantes e influências do comportamento.
A maioria dos comportamentos, como qualquer aspecto do fenótipo, não é influenciado pela
natureza ou pela criação, mas por ambos e pela interação estatística entre natureza e criação (ver
revisões em Boake 1994; Sokolowski 2001; Bucan e Abel 2002; van Oers et al.
2005; Hunt e Hosken 2014; Anholt e Mackay 2015) (ver também Capítulos 4, 6 e 7).
Para explicar, começando pelos efeitos genéticos, os comportamentos (e outros caracteres, aliás)
são tipicamente poligênicos (Anholt e Mackay 2004). Ou seja, eles têm uma arquitetura genética
complicada que envolve muitos genes segregantes com efeitos pleiotrópicos e são caracterizados
por interações epistáticas complicadas (Anholt e Mackay 2004).
Em outras palavras, existem muitos genes, cada um pode afetar muitos caracteres, e os efeitos de
qualquer gene dependem frequentemente dos outros genes aos quais está associado. Há exceções
a algumas dessas situações (ver Capítulo 5), com, por exemplo, o movimento de forrageamento em
Drosophila melanogaster tendo dois fenótipos comportamentais distintos que são amplamente
determinados por um único gene (revisado em Sokolowski 2001), e a agressão sendo alterada pela
regulação positiva do transposon. de um gene do citocromo P450 (Rostant et al. 2017). No entanto,
mesmo estes grandes efeitos de um único gene podem ser complicados pela epistasia (interações
gene-gene) (por exemplo, Smith et al. 2011; Rostant et al. 2015).
No entanto, a maioria dos comportamentos é influenciada por muitos genes, muitas vezes de
pequeno efeito, e por causa disso, talvez nunca descubramos todos os genes precisos que
influenciam um fenótipo comportamental. Como resultado, é necessária uma abordagem estatística
para descrever os efeitos médios dos genes num comportamento e, mais importante, para mostrar
como os genes afectam a variação em torno da média. A distinção entre um efeito médio e a
variação em torno dele é crucial, porque na maior parte dos casos não existe um único gene para o
fenótipo A ou B; em vez disso, existem muitos genes que alteram a probabilidade de expressar o
fenótipo A ou B. Assim, muitas características interessantes não variam discretamente, mas são
contínuas (Falconer 1981; Roff 1997; Lynch e Walsh 1998), e os genes influenciam a probabilidade
de um indivíduo expressar mais ou menos a característica em questão.
A abordagem estatística mais simples para compreender essas relações envolve dividir a
variação no comportamento de interesse na soma dos efeitos genéticos e a variação inexplicada é
então devida ao ambiente (que inclui efeitos maternos/paternais, efeitos genéticos indiretos,
ecologia e fatores abióticos como temperatura, alimentos e água) ou, alternativamente, testar uma
variedade de genótipos em ambientes e depois particionar os efeitos em genes, ambiente e sua
interação (como os genes e o ambiente afetam uns aos outros para determinar a variação fenotípica)
(ver Capítulo 4).
Isto revela exatamente como os genes, o ambiente e sua interação podem afetar os fenótipos,
incluindo os fenótipos comportamentais.
Usando um exemplo morfológico simples para deixar este ponto muito claro, ao mesmo tempo em
que observamos que os princípios são exatamente os mesmos para o comportamento: se
pudéssemos pegar três clones de plantas (três genótipos de plantas distintos (Figura 1.1) e cultivar
cada um deles em dois ambientes altamente controlados que diferiam entre si apenas pela
quantidade de água disponível e todo o resto era exatamente igual, então as diferenças nas alturas
das plantas dentro de cada ambiente seriam devidas apenas aos genes, e a diferença média nas
alturas entre os ambientes seria devida ao ambiente diferenças sozinho.
Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia 3
Meio Ambiente 1
Meio Ambiente 2
Clonar 1 Clonar 2 Clonar 3

(a)
Genótipo 1 Genótipo 2 Genótipo 3

Meio Ambiente 1
Meio Ambiente 2
(b)
Figura 1.1 Uma explicação pictórica das interações genótipo por ambiente (GxE). Em (a) mostramos uma
planta GxE – por uma questão de simplicidade (ver explicação abaixo) – e em (b) o comportamento do
grito de grilo como um exemplo comportamental hipotético. (a) Três genótipos de plantas (clones) cultivados
em dois ambientes que diferem apenas na quantidade de água que cada planta recebe, mas todo o resto
nos ambientes é idêntico. Isso significa que cada planta experimenta exatamente as mesmas
condições em cada ambiente e diferenças de água entre os ambientes. Portanto, as diferenças de tamanho
das plantas dentro de cada ambiente se devem apenas às diferenças genéticas entre as plantas. No
entanto, como cada genótipo de planta é encontrado em cada ambiente, qualquer diferença no fenótipo
médio da planta em todo o ambiente é devida apenas às diferenças ambientais (água). As mudanças no
tamanho relativo entre os ambientes (ou seja, o Clone 1 é maior no Ambiente 1, mas menor no Ambiente
2) representa uma interação genótipo por ambiente. Portanto, a variação do tamanho das plantas
se deve a diferenças genéticas, diferenças ambientais e a uma interação entre as diferenças genéticas e
ambientais. Os mesmos princípios se aplicam a qualquer fenótipo, incluindo comportamento. (b) Esta
figura mostra o mesmo tipo de interação entre os gritos de críquete, onde as ultrassonografias acima e abaixo
das imagens do críquete mostram as canções hipotéticas pelas quais as mulheres de cada genótipo
hipotético são mais atraídas em dois ambientes imaginários. No Ambiente 1, as taxas de vocalização são
mais lentas do que no Ambiente 2 (há um efeito ambiental nas vocalizações preferidas), e cada genótipo
prefere vocalizações diferentes (um efeito genético), mas o tipo de vocalização preferida depende do ambiente amostrado (gene-
E se os efeitos dos genes no fenótipo variaram entre os dois ambientes (ou seja, o maior genótipo no
ambiente 1 é o menor no ambiente 2), então temos uma interação genótipo por ambiente (incluímos
adicionalmente um exemplo comportamental hipotético como bem; veja a Figura 1.1). Para colocar isso
em termos mais simples:
P = G + E + GxE (1.1)
onde P = o fenótipo, G = o genótipo, E = o ambiente e GxE = a interação entre genótipo e ambiente, e

isso é tão verdadeiro para o comportamento quanto para a morfologia. E se estamos falando de variação
em torno de comportamentos médios, então temos:
VP = VG + VE + VGxE (1.2)
onde VP = variação fenotípica, VG = variação genética (média dos ambientes), VE = variação

ambiental (média dos genótipos) e VGxE = variação devido à interação entre G e E. A partir disso,
podemos estimar a proporção de variação no fenótipo (desvio da média) que se deve à variação
nos genes como a razão entre a variação genética dividida pela variação fenotípica como um todo
(VG/VP), que é conhecida como herdabilidade de sentido amplo (H2) – uma medida da
hereditariedade de um fenótipo (Falconer 1981).
Assim, através deste simples exercício de partição de variância, podemos atribuir a variação
fenotípica a um componente genético e a um componente ambiental, e se H2 = 100% então
(ignorando os efeitos maternos, por exemplo) a variação entre indivíduos dentro de uma população
é toda devida à variação na genes (ou seja, o fenótipo é igual ao genótipo) e se for 0%, então toda
a variação é devida à variação do ambiente (o fenótipo não descreve com precisão o genótipo).
Observe que estas são estimativas locais – são específicas da população, do(s) ambiente(s) e do
tempo porque dependem das distribuições genotípicas e ambientais da população amostrada
naquele momento. É igualmente importante lembrar que só porque uma característica tem
herdabilidade zero, isso não significa que não tenha componente genético. Lembre-se de que a
herdabilidade descreve determinantes de variação e, por exemplo, o número de dedos tem
herdabilidade zero, apesar de ser claramente determinado pelos genes, porque não há (efetivamente)
nenhuma variação no número de dedos devido aos genes – todos (para uma primeira aproximação)
têm cinco dedos por mão em aniversário.
O objetivo acima é apenas ilustrar a relativa facilidade de dissecar hipoteticamente a variação
comportamental em efeitos genéticos, ambientais e interativos usando análise de variância padrão
(ANOVA) (Anholt e Mackay 2004; e ver Zar 1999; Sokal e Rohlf 1981), apesar dos problemas que
a ANOVA tem em atribuir corretamente a variação para algumas relações gene-ambiente (G/E) (por
exemplo, com algumas normas de reação, a ANOVA pode falhar em detectar os efeitos G ou E, em
vez disso, atribuir falsamente toda a variação a um efeito ou outro : Lewontin 1974; Figura 1.2).
Embora isso seja antigo e óbvio para muitos, o mesmo é
Genótipo 1
Fenótipo
Genótipo 2
Ambiente
Figura 1.2 Um exemplo de como a ANOVA pode, em princípio, falhar na atribuição correta de variação
fenotípica a fatores causais. Aqui, as normas de reação fenotípica para dois genótipos (1 e 2) são mostradas
através de um gradiente ambiental. Existem efeitos ambientais claros, uma vez que ambas as normas de
reação aumentam ao longo do gradiente, e há efeitos genotípicos claros no fenótipo, à medida que as
normas de reação dos genótipos diferem. No entanto, se todos os ambientes fossem considerados igualmente,
não haveria efeito global do genótipo porque os dois genótipos teriam a mesma média fenotípica ao longo
do gradiente, enquanto se os ambientes em direcção à origem fossem amostrados mais intensamente, seria
detectado um efeito do genótipo. Fonte: Redesenhado de Lewontin (1974).
Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia 5
Ambiente social
Genótipo Fenótipo
Ambiente Abiótico
Figura 1.3 A complexa interação entre natureza e criação que afeta um comportamento semelhante
ao fenótipo. Aqui podemos ver, por exemplo, que os genes expressos num animal focal (genótipo)
contribuem para o ambiente social e os ambientes sociais (e os genes de outros indivíduos expressos nele)
podem influenciar a expressão genética no indivíduo focal (genótipo). , embora ambos também atuem
diretamente no fenótipo (focal), que por sua vez também pode afetar o ambiente social e o genótipo.
O último efeito é indicado pela seta tracejada menor, que indica vias epigenéticas pelas quais os fenótipos
parentais podem alterar a expressão genética da prole, por exemplo. Estas mesmas vias existem entre o ambiente
abiótico e o genótipo/fenótipo e existe uma ligação entre os ambientes abióticos e bióticos – os ambientes
sociais podem ser afetados por fatores abióticos, por exemplo (por exemplo,
Simmons e Bailey 1990). Observe que o ambiente social é efetivamente todos os genes não próprios que
fazem parte do ambiente mais amplo, e isso pode incluir endossimbiontes. E, para simplificar, não incluímos
as interações gene-gene, que mesmo com um pequeno número de genes podem ser enormes (por exemplo, com
10 genes influenciando uma característica, há 180 interações bidirecionais, 1.920 interações triplas e 3.360
interações quádruplas). interações de quatro vias. E, por exemplo, o número de interações de quatro vias
com 100 genes aumenta para 6,3 × 107). Fonte: Wade (2000).
não é verdade para todos. Para uma explicação mais completa da genética estatística, consulte um texto
dedicado (por exemplo, Falconer 1981; Roff 1997; Lynch e Walsh 1998; e veja o Capítulo 4), mas a
mensagem principal aqui é que características complexas serão influenciadas pelos genes, ambiente.
-ronmento e sua interação (por exemplo, Boake 1994; Anholt e Mackay 2004; Hunt e Hosken 2014). Este
quadro é ainda mais complicado pelas interações gene-gene (Anholt e Mackay 2004, 2015), que aumentam
rapidamente à medida que o número de genes (loci e alelos/locus) aumenta (Wade 2000), bem como
feedbacks epigenéticos e um ambiente social que influencia, e é influenciado por genes no organismo
focal (Figura 1.3). Tudo isto torna a previsão de fenótipos comportamentais altamente probabilística porque
o fenótipo de cada indivíduo será determinado pela bioquímica única do seu genótipo e pela forma como
este interage com o conjunto único de condições ambientais e de desenvolvimento que experimentam.
Então, que evidências existem de que os comportamentos são em sua maioria poligênicos e que a
variação nos comportamentos pode ser particionada conforme descrito acima na Eq. 1.2? O fato de que
muitos comportamentos não são discretos, mas tendem a ser contínuos, é uma evidência indireta (por exemplo,
Sokolowski 2001), e com o advento do sequenciamento barato podemos agora contar o número de genes
que se correlacionam com a variação comportamental - por exemplo, mais de 250 genes mostraram
diferenças de expressão duplas em linhagens divergentes de Drosophila selecionadas para diferenças
comportamentais na geotaxia (Toma et al .2002). Estimativas estatísticas da contribuição relativa de G, E
e GxE para a variação comportamental também foram realizadas em uma ampla gama de táxons (Tabela
1.1), com comportamentos tendendo a ter herdabilidades menores do que para a morfologia geral e no
mesmo nível. com traços de história de vida (revisado em Mousseau e Roff 1987; Roff 1997). Os
comportamentos estudados incluem preferência de parceiro, agressão, dominância e até personalidade, e
mostram claramente os efeitos G e E, bem como
Tabela 1.1 Uma pequena amostra de comportamentos que foram explorados usando abordagens de genética estatística
para determinar a herdabilidade (aqui herdabilidade em sentido estrito: a proporção de variação em um
fenótipo comportamental explicado pela ação aditiva dos genes) dos fenótipos comportamentais.
As estimativas listadas aqui variam de 15% a 71% da variância explicada por efeitos genéticos, com o
restantes 85–29% devido a efeitos ambientais e interativos.
Estimativa Herdabilidade
Comportamento Espécies método estimativa
(1) Preferência de companheiro Drosophila simulans COMO 0,26 (±0,11)
(2) Preferência de companheiro Acroia grisella PO 0,21 (±0,13)
(3) Atratividadea) Drosophila simulans PO 0,29 (±0,15)
(4) Capacidade de forrageamento Panorpa vulgaris PO 0,15 (±0,05)
(5) Socialidade pós-acasalamento Nauphoeta cineria PO 0,33 (±0,28)
(6) Exploração Parus maior PO/FS/AS 0,22/0,37/0,54
(7) Assunção de riscos Parus maior COMO 0,19 (±0,3)
(8) Domínio Pan trogloditas SOU 0,71 (±0,01)
(9) Capacidade cognitiva Homo sapiens TS 0,41–0,66
(10) Ousadia Ovis canadensis P-Ob) 0,21 (±0,23)
AM, modelo animal (pedigree); AS, seleção artificial; FS, irmão completo; PO, regressão pais-filhos; TS, gêmeo
estudos.
a) Inclui a soma de todos os comportamentos de corte masculino.
b) Regressão mãe-filho que inclui efeitos maternos.
Fonte: (1) Sharma et al. (2010); (2) Jang e Greenfield (2000); (3)Taylor et al. (2007); (4) Missoweit et al.
(2007); (5) Moore (1990); (6) Dingemanse et al. (2002) e van Oers et al. (2004); (7) van Oers et al. (2004);
(8) Weiss et al. (2000); (9) Haworth et al. (2010); (10) Reale et al. (2000).
como interações GxE quando estas foram testadas (por exemplo, Jia et al. 2000; Miller e Brooks
2005; Narraway et al. 2010; Ingleby et al. 2013) (ver também revisões em Ingleby et al. 2010;
Hunt e Hosken 2014).
Estudos com gêmeos humanos relatam resultados geralmente semelhantes – há claros efeitos genéticos e
ambientais no comportamento (por exemplo, Bouchard 2004; Haworth et al. 2010). Esses estudos
muitas vezes seguem gêmeos idênticos que foram separados desde o nascimento, que podem então ser comparados
com gêmeos criados na mesma casa, proporcionando essencialmente o desenho experimental
discutido acima (ver Figura 1.1). Isso ocorre porque gêmeos idênticos são clones genéticos e
portanto, as semelhanças entre ambientes (casas diferentes) representam em grande parte os efeitos
de genes compartilhados, por exemplo. Estes e estudos de pedigree relacionados revelam que, como esperado,
G, E e GxE influenciam uma série de comportamentos humanos. E mesmo nos casos em que os genes
de grande efeito, ou regiões genéticas que afetam o comportamento, foram identificadas, isso não significa
implicam determinismo estrito, pelas razões descritas acima.
Assim, para o vasto número de estudos que realizaram medições de comportamento
dentro de um desenho genético apropriado, é bastante claro que muitos comportamentos
são determinados pelos genes e pelo ambiente (e sua interação), e isso é verdade para
comportamento humano também. Esperamos (mas com alguma apreensão) que seja o fim da falsa
dicotomia entre genes versus ambiente e o fim das negações de propriedade genética exclusiva.
fundamentos para o comportamento. Será que, como parece ter sido o medo, o facto de a genética
a variação subjacente ao comportamento significa que comportamentos aparentemente complicados são, na verdade,
Referências 7
determinista, destruindo assim a noção de livre arbítrio e responsabilidade humana (“meus genes
me fizeram fazer isso”)? Esperamos que a discussão acima também acalme essa ansiedade.
O facto de existirem GxE num sentido muito real significa que os efeitos dos genes sobre o
comportamento são imprevisíveis e que a menor variação no ambiente pode alterar fundamentalmente
o efeito dos genes sobre os comportamentos (mesmo ignorando os efeitos gene a gene).
A compreensão de que o ambiente social fornecido por outros membros de uma sociedade também
está em constante mudança mostra que a interação GxE também está sempre em movimento,
mesmo que G permaneça constante (o que não acontecerá). Além disso, o próprio desenvolvimento,
onde o ambiente de desenvolvimento local e o feedback genético levam do zigoto a organismos
multicelulares totalmente diferenciados, garante que as relações entre genes e resultados sejam
inerentemente probabilísticas. E, como mostra a Figura 1.3, os múltiplos caminhos que ligam genes
e fenótipo, juntamente com os efeitos ambientais e todos os feedbacks, incluindo ligações
epigenéticas herdadas (que são apenas mais um efeito materno/paternal), realmente significam que
estamos lidando com problemas probabilísticos e não do que resultados determinísticos (para um
exemplo de complicadas interações maternas/sociais-bióticas-ambientais, ver Tregenza et al. 2003).
Finalmente, espera-se que todos nós agora aceitemos amplamente que ser humano significa, em
última análise, elevar-se acima do imperativo dos genes (Dawkins 1976). Assim, com isso resolvido,
podemos agora passar a considerar alguns dos tópicos (mais interessantes) discutidos aqui mais
detalhadamente nos capítulos subsequentes.
Reconhecimentos
Agradecemos a Sasha Dall pelo valioso feedback sobre uma versão anterior deste capítulo.
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11
(Re)Pensamento definitivo para a biologia

comportamental Sasha RX Dall1, John M. McNamara2 e Alastair J. Wilson1
2Escola de Matemática, Universidade de Bristol, Bristol, BS8 1TW, Reino Unido
A forma como os organismos alocam recursos ao longo de suas vidas, incluindo a implantação de
investimentos morfológicos e fisiológicos, determina suas contribuições individuais para a persistência
diferencial de suas linhagens ao longo do tempo evolutivo e, portanto, sua aptidão darwiniana (Coulson
et al. 2006). Uma vez que tais estratégias de história de vida se manifestam frequentemente em padrões
individuais de acção e actividade, isto sem dúvida coloca o estudo do comportamento no cerne da
biologia evolutiva. No entanto, o comportamento é uma das classes de características fenotípicas mais
difíceis de quantificar e, portanto, estudar empiricamente, precisamente porque é uma manifestação de
como o resto do fenótipo interage com o seu ambiente. Como tal, o comportamento individual é um
fluxo contínuo de eventos (muitas vezes multivariados) que devem ser abstraídos e quantizados de
acordo com os objetivos científicos de qualquer estudo (daí a importância na definição de parâmetros
comportamentais – ver Capítulo 6). É, portanto, imperativo especificar a lógica das hipóteses
comportamentais tão rigorosamente quanto possível, desde o início de qualquer programa de
investigação (Martin e Bateson 2007).
Há muito se reconhece que existem múltiplos níveis complementares nos quais é possível formular
hipóteses sobre características do organismo, dada a centralidade dos processos darwinianos na
biologia (Huxley 1942). Ernst Mayr (1961) articulou talvez a distinção mais básica entre pensar sobre
os processos que dão origem ao traço na sua encarnação específica e atual e raciocinar sobre os
fatores responsáveis pela sua origem evolutiva e manutenção; denominadas explicações imediatas e
últimas, respectivamente. Embora a utilidade desta dicotomia tenha sido debatida (por exemplo, Laland
et al. 2011), o seu valor heurístico básico continua a ser amplamente apreciado em muitas das ciências
biológicas (Nesse 2013). Em essência, é possível que qualquer explicação específica sobre como ou
por que uma característica evoluiu possa ser verdadeira e que haja uma série de explicações potenciais
sobre como a característica funciona durante a vida de um organismo, ou vice-versa. Em outras
palavras, para qualquer explicação dada para uma característica em um nível, uma série de explicações
em outros níveis é viável.
Reconhecer isso é importante para evitar colocar explicações que atuam em diferentes níveis em
oposição umas às outras cientificamente. Além disso, é importante reconhecer explicitamente que a
compreensão dos detalhes de como uma característica é controlada fisiologicamente, por exemplo, não
elimina a necessidade de explicar a sua evolução e manutenção, ou vice-versa. Reconhecendo que
existem ligações entre os detalhes operacionais de uma característica e sua

12 2 (Re)Pensamento Final para Biologia Comportamental
a evolução (mesmo que envolva feedbacks: Laland et al. 2011) não altera esse valor heurístico
básico da distinção entre próximo e último.
No entanto, Niko Tinbergen (1963) reconheceu que era necessário um refinamento adicional
da taxonomia próximo-final ao estudar o comportamento. Isto ocorre porque o que um
organismo faz durante qualquer período de estudo será o produto de processos que podem
ser heuristicamente considerados como operando em diferentes escalas de tempo. Isto é mais
evidente para processos que operam ao longo da vida dos organismos específicos sob
escrutínio, uma vez que o comportamento emerge à medida que a morfologia e a fisiologia de
um organismo interagem com o seu ambiente e, portanto, é relativamente plástica.
Conseqüentemente, Tinbergen raciocinou que as explicações imediatas poderiam ser
subdivididas em raciocínio sobre processos que estimulam o comportamento (controlam a
interação específica fenótipo-ambiente) momento a momento e aqueles que sustentam o
desenvolvimento de respostas comportamentais (o mencionado acima). processos de controle)
ao longo da vida do organismo. Estas passaram a ser conhecidas como explicações causais
(ou mecanicistas) e de desenvolvimento (ou ontológicas), respectivamente. De forma
equivalente, Tinbergen também reiterou (seguindo Huxley 1942) que as hipóteses sobre os
chamados factores últimos que sustentam o comportamento poderiam ser distinguidas de
forma útil de acordo com a escala de tempo em que operam os supostos processos evolutivos envolvidos.
Desta forma, tem sido muitas vezes útil distinguir as pressões de selecção contemporâneas
que operam sobre um comportamento numa população (isto é, aquelas responsáveis pela sua
manutenção evolutiva), gerando o que se tornou conhecido como explicações funcionais, de
factores que explicam as trajectórias macroevolutivas. de traços comportamentais, ou as
chamadas explicações filogenéticas (ver Quadro 2.1 para um exemplo ilustrativo de distinção
dos “4 porquês de Tinbergen”).
Quadro 2.1 Os quatro porquês de Tinbergen: um exemplo
Aqui fornecemos um exemplo de como formular simultaneamente hipóteses sobre um comportamento – o canto
do estorninho macho – em todos os quatro níveis diferentes propostos por Niko Tinbergen (1963). Como é
tradicional, é útil postular o raciocínio nos diferentes níveis como respostas a uma pergunta; neste caso: 'Por
que um estorninho macho canta?'
• Respostas aproximadas. Isso envolverá hipóteses sobre processos que operam ao longo de sua vida, que
explicam por que ou como qualquer estorninho macho (ou conjunto de machos) terá cantado em vez de
expressar qualquer outro comportamento (ou permanecer inativo).
– Resposta causal (mecanicista). Um estorninho macho pode ser estimulado a cantar porque outro macho
canta nas proximidades ou é visto se aproximando de seu território.
– Resposta desenvolvimental (ontológica). O aumento da duração do dia (de dias curtos: aproximadamente
8 horas de luz do dia) pode estimular os estorninhos machos a desenvolverem seus testículos, o que
aumenta os níveis circulantes de testosterona. Altos níveis de testosterona circulante “preparam” os
centros do canto nos cérebros dos pássaros machos, o que pode induzir os machos a responder aos
concorrentes sexuais
percebidos cantando. • Respostas definitivas. Isso envolverá a formulação de hipóteses sobre os processos
evolutivos responsáveis pela tendência dos machos em linhagens de estorninhos a cantar.
– Resposta funcional. Um estorninho macho pode ter evoluído para cantar no contexto apropriado porque
isso impede outros machos de invadir seu território e acasalar com qualquer fêmea que esteja por perto.
2.1 Raciocínio Evolutivo na Biologia Comportamental Moderna 13
– Resposta filogenética. Os estorninhos são membros da linhagem aviária, que evoluiu em habitats
florestais onde os sinais visuais não se propagam por longas distâncias. Os ancestrais das aves
eram arbóreos e, portanto, viviam em habitats tridimensionais complexos onde a sinalização
baseada em substrato (por exemplo, química) era de valor limitado. Os sinais acústicos, por
outro lado, ofereciam um meio eficaz de comunicação a longa distância. Pode ser por isso que
os estorninhos machos cantam em vez de sinalizar de outras maneiras para dissuadir os machos
de se aproximarem de seus territórios.
No entanto, embora a variação comportamental seja frequentemente sustentada por factores genéticos,
e a evolução envolva necessariamente herança genética, os padrões de herança comportamental não
aparecem explicitamente na formulação dos “4 porquês de Tinbergen”, quer em contextos próximos quer
em contextos finais. Neste último caso, por exemplo, o papel da selecção darwiniana contemporânea no
fornecimento de “explicações funcionais” é central, mas um princípio fundamental da síntese moderna é
que a evolução fenotípica adaptativa requer tanto selecção como variação genética. Isso era conhecido
pelos pesquisadores comportamentais da época. Por exemplo, Fuller e Thompson (1960) defenderam a
aplicação de métodos genéticos quantitativos (QG) da criação de animais para testar herdabilidades
comportamentais, enquanto o próprio trabalho de Tinbergen enfatizou a importância de fatores supostamente
baseados na genética que levam a comportamentos inatos e padrões de ação fixos (Tinbergen 1951). No
entanto, os detalhes da herança genética do comportamento não eram centrais para a etologia na época e
nem, pelo menos num sentido empírico, foram essenciais para o desenvolvimento da ecologia
comportamental subsequentemente.
Na verdade, o sucesso deste último campo resultou em grande parte da capacidade de gerar insights
evolutivos sobre o comportamento sem conhecimento genético explícito. Assim, ecologistas comportamentais
investigaram diversos comportamentos expressos por inúmeras espécies em seus habitats naturais. Em
contraste, os geneticistas comportamentais têm sido – até recentemente – mais limitados, concentrando a
atenção em alguns comportamentos expressos em organismos modelo em condições de laboratório.
Como este volume editado deixa claro, a separação histórica entre ecologia comportamental e genética
não é mais uma fronteira para os pesquisadores de qualquer área (ver Capítulos 6, 7 e 8). Com ferramentas
e dados genéticos e genômicos agora usados rotineiramente para estudar o comportamento (ver Capítulo
11), é hora de revisitar as questões de Tinbergen para garantir que elas permaneçam relevantes e úteis
para uma nova geração de pesquisadores. Neste capítulo, concentraremos nossa atenção no raciocínio a
partir das perspectivas evolutivas últimas e não diremos muito mais sobre hipóteses aproximadas sobre o
comportamento. Isto não deve de forma alguma ser entendido como implicando que vemos estas últimas
como de alguma forma subordinadas às abordagens últimas (afinal, somos tinbergenianos empenhados –
por exemplo, McNamara e Houston 2009); o foco no raciocínio final reflete nossa experiência, bem como o
tema deste volume editado.
2.1 Raciocínio Evolutivo na Biologia Comportamental Moderna
Houve uma série de reavaliações da estrutura explicativa de Tinbergen ao longo dos anos, especialmente
em 2013, para marcar o 50º aniversário do artigo '4 Porquês' (por exemplo, Barrett et al. 2013; Bateson e
Laland 2013; Laland et al. 2013 ; Nesse 2013).
A maioria concentrou-se em se e/ou como os insights modernos deveriam refinar a forma como as
explicações nos diferentes níveis são formuladas. Do ponto de vista das hipóteses finais sobre o
comportamento, várias dessas actualizações centraram-se em questões associadas ao estudo das
pressões selectivas contemporâneas ou nas explicações funcionais do comportamento. Isto é em
grande parte impulsionado pela influência de campos como a ecologia comportamental, que se
especializaram no estudo do comportamento a partir desta perspectiva. Por exemplo, Cuthill (2005)
começa por rever algumas das questões filosóficas com o estudo de como o comportamento
funciona em contextos contemporâneos, dado que quaisquer processos evolutivamente causais
são, por definição, históricos. Mas ele então se concentra na discussão de como as abordagens e
técnicas modernas permitiram que o chamado 'valor de aptidão' da variação da característica fosse
medido, de modo a aproximar cada vez mais proxies de nível individual teoricamente justificados
para a aptidão darwiniana (por exemplo, valor reprodutivo: Houston e McNamara 1999). A maioria
das hipóteses funcionais concentra-se em especificar as ligações entre a variação comportamental
e a aptidão (para prever o comportamento que funciona melhor), o que valoriza a medição da
“aptidão darwiniana” com a maior precisão possível. No entanto, é importante não negligenciar as
complexidades associadas à dedução dos valores das características que maximizam a aptidão (ou
qualquer proxy que seja empiricamente acessível) em qualquer dado.
contexto.
Aparentemente, parece simples identificar qual é a melhor coisa a fazer na maioria dos contextos para muitos
organismos. Por exemplo, certamente os animais em boa forma física comerão apenas os alimentos mais
lucrativos – que lhes proporcionem mais nutrição ao menor custo – que encontrarem? Bem, não quando os
custos são contabilizados como o tempo necessário para consumir alimentos (MacArthur e Pianka 1966; Emlen
1966). É possível maximizar a taxa de obtenção de nutrição a longo prazo (um provável proxy para a aptidão
durante a procura de alimentos: Stephens e Krebs 1986) comendo menos do que o alimento rentável máximo
(em termos de energia ganha por unidade de tempo gasto consumindo-o) quando ela ocorre quando se leva
mais tempo para encontrar alimentos mais lucrativos do que para consumir a comida medíocre disponível.
Generalizar essa lógica sugere que os animais deveriam ser selecionados para se especializarem nos alimentos
mais lucrativos em ambientes ricos (onde esses alimentos são abundantes), mas consumir de forma oportunista
alimentos menos lucrativos à medida que a disponibilidade da melhor nutrição diminui em habitats mais pobres,
uma previsão funcional que é amplamente corroborado (Sih e Christensen 2001). No entanto, é apenas expondo
matematicamente essa lógica econômica evolutiva que insights contra-intuitivos, embora empiricamente
verificados, como a disponibilidade de alguns alimentos (menos lucrativos, mas comestíveis) não devem
influenciar a decisão de um animal de consumi-los (Stephens e Krebs 1986), tornam-se aparentes. .
Assim, mesmo a especificação de hipóteses funcionais para respostas comportamentais a alguns

dos problemas ecológicos mais simples que os animais enfrentam beneficiou substancialmente da
modelação formal (matemática e computacional) (Kokko 2007). Na verdade, expor a lógica da
hipótese sobre a seleção no comportamento impulsionado pelos problemas ecológicos mais
complexos (e comuns) que variam ao longo da vida dos animais (exigindo soluções dinâmicas:
Houston e McNamara 1999) ou influenciando a seleção em outros organismos (exigindo caça
(conceitos de solução teórica: McNamara 2013) só é possível através de modelagem formal (Kokko
2007).
No que diz respeito à modernização do raciocínio último mais amplo, Bateson e Laland (2013),
por exemplo, concentram principalmente a sua atualização de aniversário da estrutura de Tinbergen
em detalhar como as descobertas recentes sobre a existência generalizada de aprendizagem social e
outros mecanismos de herança “extragenética” (por exemplo, efeitos parentais, imprinting, efeitos epigenéticos na
expressão genética) influenciam hipóteses sobre função e filogenia (como
bem como os níveis próximos da investigação Tinbergeniana). Apesar da importância e do interesse inerente em
descobrir os detalhes dos mecanismos de transmissão, nós
argumentam que ainda há muito a ser feito para integrar a compreensão genética (e muito menos epigenética!). Para
este fim, concentramos nossa atenção em como a genética quantitativa amplamente utilizada
abordagens para formalizar o processo evolutivo (no curto prazo) podem se encaixar no
Estrutura de Tinbergen.
Nossa principal motivação é destacar que o uso de tais abordagens facilita nossa capacidade
para especificar hipóteses precisas sobre como o comportamento provavelmente evoluirá dentro das populações no
curto prazo. Além de ser importante por si só, isso por sua vez
tem o potencial de aprimorar insights de abordagens comparativas e filogenéticas
em biologia comportamental, oferecendo uma estrutura formal para vincular ideias sobre função (pressões de
seleção) a trajetórias evolutivas de curto prazo (uma vez que a evolução dentro
populações é normalmente o motor da divergência entre as populações). Essa ponte
entre visões micro e macroevolutivas da variação comportamental será um trabalho desafiador, mas importante. As
abordagens contemporâneas para estudar a filogenia baseiam-se em grande parte
em inferir como as características evoluíram no passado (juntamente com padrões de ramificação e extinção de
linhagens) a partir de informações fragmentadas baseadas em dados genéticos moleculares, geológicos,
e dados fenotípicos existentes (Cornwell e Nakagawa 2017). No entanto, uma justificativa mais ampla e moderna
para a compreensão da evolução comportamental deveria, sem dúvida, incluir não apenas
elucidação de como e por que as características passaram a existir em suas formas atuais, mas também previsão
de se, quando e como continuarão a evoluir sob a seleção contemporânea.
2.2 Uma Visão Genética Quantitativa da Evolução Comportamental
A dicotomia de interesse próximo-último descrita acima é uma forte característica do

pesquisa em genética comportamental, assim como na pesquisa comportamental de forma mais ampla. A partir de um
perspectiva próxima, estudos genéticos e genômicos funcionais e de desenvolvimento têm
por muito tempo empregou uma ampla gama de técnicas para identificar loci genéticos específicos com influência
sobre aspectos específicos da expressão comportamental (ver Capítulos 5 e 6). No entanto,
evidências deste trabalho, juntamente com resultados de pesquisas genômicas
estudos de associação em humanos (Chabris et al. 2015) e roedores (por exemplo, Parker et al. 2016),
nos leva a esperar que a maioria dos comportamentos de importância ecológica terá um complexo
arquitetura genética (ver Capítulo 1). Isto é, raramente serão traços 'mendelianos' (ou seja,
determinado por um ou alguns genes com efeito principal) e espera-se que dependam
um número desconhecido (mas grande) de loci com pequenos efeitos. Em geral, isso significa que
uma compreensão detalhada do mapeamento da variação de sequência em loci individuais para seu
consequências fenotípicas podem oferecer poucos insights sobre características evolutivas contemporâneas
dinâmica. É claro que exceções para provar a regra são inevitáveis, e estudos que examinam a base genética das
diferenças comportamentais evoluídas entre populações ou
as espécies fornecem insights macroevolutivos importantes (por exemplo, Bendesky et al. 2017). No entanto, para
na medida em que o foco está na microevolução, uma compreensão aproximada da genética
processos podem não contribuir muito para uma compreensão final (além de ajudar a
identificar alvos para seleção em estudos comportamentais; veja abaixo para uma discussão mais aprofundada).
Felizmente, o campo da genética quantitativa (QG) oferece uma estrutura teórica, e

um conjunto de métodos estatísticos amplamente aplicáveis, para estudar a evolução fenotípica de características
geneticamente complexas (Falconer e Mackay 1996) (ver Capítulo 4). Em termos simples, clássico
abordagens genéticas quantitativas utilizam dados fenotípicos e conhecimento de relacionamentos
ou parentesco (potencialmente inferido a partir de dados moleculares ou genômicos, por exemplo, Bérénos et al.
2014) para determinar níveis de variância genética para características em uma população. Se estiver intimamente relacionado
indivíduos (que por definição são geneticamente semelhantes) são fenotipicamente semelhantes, então,
sujeito a controle experimental ou estatístico para possíveis efeitos de confusão, nós
podemos concluir que a característica de interesse possui alto grau de determinação genética.
Uma série de métodos estatísticos podem ser usados para estimar a variância genética, mas muitos são
aplicável apenas a algumas estruturas de dados (por exemplo, análise de variância (ANOVA) só é útil
para análise de dados de projetos de melhoramento controlado). Modelos lineares de efeitos mistos e,
em particular, o chamado 'modelo animal' emergiu como o método preferido na ecologia evolutiva nas últimas décadas
devido ao seu maior poder e flexibilidade em relação
a técnicas mais antigas (Wilson et al. 2010). Independentemente do método de estimativa de parâmetros, um
aspecto atraente da genética quantitativa é a disponibilidade de modelos teóricos como
a equação do criador (Lush 1937; Lerner 1958) e o análogo multivariado de Lande (1979) para prever como as
características evoluirão (no curto prazo) sob seleção. Estes modelos permitem-nos combinar estimativas de variância
genética, e num contexto multivariado
também a covariância entre características (que se espera que seja diferente de zero se, por exemplo, duas características
são influenciados por loci genéticos comuns) com estimativas da força e direção
de seleção.
No contexto atual, dois pontos-chave merecem destaque. Primeiro, genética quantitativa
abordagens são geneticamente ingênuas – apenas menos do que as abordagens adaptacionistas tradicionais
que (implícita ou explicitamente) adotam o 'gambito fenotípico' (PG) (Grafen 1984), que
pode ser definido como a hipótese sobre a base evolutiva de uma característica como se ela fosse herdada através
do sistema genético mais simples concebível (por exemplo, um locus haplóide: Grafen 1991).
No âmbito do GP, os padrões de variação fenotípica são, portanto, considerados substitutos válidos para a variação
genética subjacente. Tais abordagens maximizam a ampla aplicabilidade ao
assumindo que a seleção natural é uniformemente eficaz. Em termos simplistas (e com
algumas exceções importantes, discutidas abaixo), o PG assume uma ausência de restrições genéticas na evolução.
Aceitar esta posição permite que os genes sustentem os fenótipos
ser ignorado; compreender a adaptação torna-se uma questão de determinar a aptidão
custos e benefícios de fenótipos específicos (ou seja, a natureza da seleção) e deduzindo
(a partir de restrições funcionais e físico-químicas) quais estados fenotípicos têm o
maior aptidão. Embora a genética quantitativa rejeite a validade desta premissa em geral, ela substitui a ignorância
total da genética pela suposição de que um modelo simples de
a arquitetura genética de características será suficiente. Especificamente, assume o 'modelo infinitesimal' em
qual uma característica é influenciada aditivamente por um número infinito de loci de efeito infinitamente pequeno
(e essa seleção é fraca). Isso permite que a herança de qualquer característica em qualquer população seja
modelado utilizando parâmetros estatísticos ao nível da população (por exemplo, herdabilidade). Quer o
modelo infinitesimal é estritamente “verdadeiro” não está em questão. É evidente que não pode ser como, por exemplo,
os genomas não contêm um número infinito de genes e os processos não aditivos (por exemplo, epistasia) estão bem
documentados. Contudo, a questão pertinente é se ela fornece uma
aproximação suficientemente razoável para que possamos fazer inferências válidas sobre a mudança evolutiva de
características que leva em conta tanto a seleção quanto a genética (veja o Quadro 2.2 para exemplos
contrastando as abordagens PG e QG para analisar o comportamento de uma perspectiva evolutiva).
Quadro 2.2 Abordagens de 'Gambito Fenotípico' (PG) versus 'Genética Quantitativa' (QG) para a
Evolução do Comportamento Reprodutivo
Consideremos dois pais cuidando de seus filhos comuns. Concentre-se no esforço parental de cada um.
• Do ponto de vista do GQ, o esforço dos pais é considerado uma característica que pode, se for hereditária, evoluir sob seleção.
Normalmente, esta característica, ou um proxy dela, seria diretamente observável, por exemplo, como a taxa de provisionamento
de ninhos. Contudo, o esforço de um dos pais também pode ser influenciado pelo esforço do seu parceiro e, portanto, pelo
genótipo desse parceiro. Em outras palavras, a variação entre os pais individuais na característica observada surgirá através de
efeitos genéticos diretos e indiretos (IGEs). Assumindo que o esforço é caro, ele seria na verdade selecionado através da
aptidão parental (direta), mas selecionado através da aptidão (direta) da prole (por exemplo, maior esforço parental levando a
maior sobrevivência da prole). • Em contraste, um ecologista comportamental que adoptasse o GP não consideraria realmente
o esforço parental em si como uma selecção. Pelo contrário, é a regra para ajustar o próprio esforço em resposta
ao esforço do parceiro que está a ser seleccionado (a escolha do esforço também pode ser influenciada por outras variáveis, tais
como o estado nutricional ou a capacidade de prestação de cuidados: McNamara et al. 1999). O esforço real é apenas o
resultado de seguir esta regra (potencialmente multidimensional). É claro que, ao formular a hipótese de que a regra de resposta
poderia ser óptima (evolutivamente estável), teríamos de explicar por que razão, nas gerações passadas, os parceiros poderiam
ter feito uma variedade de esforços. Isto pode ser devido à variação genética ou à experiência durante o desenvolvimento (por
exemplo, um indivíduo teve uma doença que o tornou menos competente em termos de cuidados), ou uma combinação de
ambos.
Este exemplo destaca uma característica notável das abordagens contrastantes. No QG, qualquer
coisa pode ser modelada como uma característica. Embora às vezes sejam considerados traços
latentes, na prática é mais comum focar em comportamentos diretamente observáveis. Neste exemplo,
a característica seria o esforço parental observado, cujo grau de determinação genética pode variar. No
caso mais simples, onde não há IGEs, esta extensão variável da determinação genética de uma
característica é expressa pela herdabilidade (que pode assumir qualquer valor de 0 a 1).
Para um modelador de PG, as únicas características interessantes são os mecanismos biológicos que
sustentam o comportamento observado (por exemplo, processos fisiológicos que são codificados mais
diretamente para a genética molecular). Portanto, neste exemplo, a regra para a escolha do esforço
parental seria vista como o alvo da seleção e, portanto, a característica de interesse. No contexto do
desenvolvimento da teoria evolutiva para explorar fenómenos gerais, a regra normalmente seria tratada
como sendo (totalmente) determinada geneticamente (por exemplo, herdada assexuadamente).
Escala de tempo e previsão do futuro

Em certo sentido, podemos distinguir análises teóricas para: (i) compreender as forças evolutivas
passadas que moldaram os fenótipos atuais, (ii) explicar a mudança fenotípica atual (imediata)
e (iii) prever mudanças evolutivas mais de longo prazo. mudar. O GP é talvez a ferramenta
óbvia para lidar com (i), enquanto o GQ é mais apropriado para (ii). Mas e quanto a (iii)? Até
onde no futuro qualquer uma das abordagens pode nos levar?
(Contínuo)
18 2 (Re)pensamento definitivo para biologia comportamental
Quadro 2.2 (Continuação)
Vamos nos concentrar em um exemplo específico. Considere como a estratégia reprodutiva, e em particular a data
de postura, de um pequeno passeriforme é afetada pelo avanço da primavera
sob as alterações climáticas. Antes de olhar para o efeito das alterações climáticas, consideremos os
data no âmbito da estratégia reprodutiva que evoluiu antes das alterações climáticas. Hipotético
trabalho empírico mostra que quanto mais cedo for a data de postura, maior será o sucesso reprodutivo
da ninhada atual. Assim, qualquer modelo de PG que apenas considerasse a data de lançamento como a decisão
variável concluiria que há seleção para avanço na data de postura. Da mesma forma, um
A análise QG que tomou a característica como data de postura pode descobrir que ela era hereditária e estimar um valor linear
gradiente de seleção, concluindo-se assim que a data média de postura deverá avançar.
Tem havido, no entanto, tal “pressão selectiva” durante muitas gerações sem qualquer evidência de avanço na data
leiga.
Ambas as formas de analisar a situação erraram porque especificaram a característica abaixo
seleção de forma muito simplista. Parece provável que as aves precisem de uma boa
condição antes de poderem procriar. Além disso, a sua decisão de quando colocar também pode
dependem das temperaturas experimentadas no início da primavera. Existem funções funcionais óbvias
razões pelas quais poderíamos esperar isso. Por exemplo, para chapins-reais, temperaturas acima da média no início
da primavera podem indicar o surgimento precoce de lagartas que os pais usam
para alimentar os jovens. Dadas as influências acima, uma estratégia não é especificada por uma data prevista, mas por
uma norma de reação que especifica se deve ser colocado agora em função da condição atual,
temperaturas experimentadas e época do ano (conforme indicado pelo fotoperíodo). Um modelador PG
abordaria esta situação especificando as estatísticas de variação de temperatura, por
por exemplo, a correlação entre as temperaturas experimentadas até agora e as do próximo
futuro. Poderíamos então especificar o sucesso reprodutivo como uma função da condição corporal,
temperaturas da primavera e data de postura. Seria também necessário especificar a dinâmica da condição – como ela
aumentou ao longo do tempo. Seria então possível deduzir a norma ótima
de reação.
Um modelador QG veria isso principalmente como um problema de característica faltante – um problema univariado (leigo).
data por si só) o modelo não funcionará se características geneticamente correlacionadas (por exemplo, data e
condição de postura) estiverem sob seleção e houver provável covariância genética entre elas
(assumindo que a condição tem variação genética e está correlacionada com a data de postura, o que é provável
dada a dependência causal da colocação na condição). Existe uma camada adicional de complexidade se tanto a
genética como a seleção forem sensíveis à temperatura, embora isso não signifique
necessariamente atrapalhará a previsão do QG, a menos que a variação ambiental conduza a uma relação entre
herdabilidade e seleção. Um modelo QG também incluiria variação genética
para parâmetros de norma de reação além da interceptação (especificados como gene por ambiente
interação, ou GxE) e seleção dependente do ambiente. Assim, uma mensagem central aqui
é que, seja qual for o método que você usar, você errará, a menos que tenha um bom conhecimento da biologia
subjacente. O QG pode (mais frequentemente) começar a partir do traço fenomenológico de interesse e trabalhar de
trás para frente, adicionando mais complexidade que sustenta esse traço
para ver se isso ajuda, enquanto os modelos PG focam um nível abaixo da expressão comportamental observada
começar com.
Então agora suponhamos que temos o avanço da primavera sob as alterações climáticas. O efeito fenotípico
imediato pode ser uma mudança na data de postura em relação à resposta plástica original.
Contudo, a norma de reação não é mais passível de ser adaptativa e esperaríamos
veja a mudança evolutiva gradual nesta norma de reação. A abordagem PG não tem nada a dizer
sobre a taxa e a forma imediata desta mudança, uma vez que estas dependerão dos mecanismos
subjacentes que são usados para controlar a data de postura, como estes são codificados
geneticamente e o nível de variação genética permanente. No entanto, este parece ser um trabalho
ideal para o QG, dependendo do GxE (variância genética na plasticidade). É claro que até mesmo o
QG irá errar, a menos que a biologia correta seja incluída.
Em contraste, ambas as abordagens enfrentam problemas no que diz respeito à análise da
mudança evolutiva a longo prazo. QG enfrenta problemas aqui, pois normalmente assume que a
arquitetura genética subjacente à característica (matriz G) permanece constante (ou seja, as restrições
atuais/potencial adaptativo são invariantes). No entanto, há evidências de que as matrizes G evoluem
(por exemplo, Careau et al. 2015) e, portanto, é pouco provável que as restrições genéticas à evolução
adaptativa persistam a longo prazo (ver texto para uma discussão mais aprofundada). O GP poderia
funcionar desde que não existam grandes restrições genéticas. No entanto, há coisas que podem
inviabilizar isto, especialmente se os fundamentos ecológicos dos compromissos funcionais
subjacentes mudarem. Por exemplo, pode acontecer que alguma outra sugestão no início da
primavera se torne informativa, de modo que a norma de reação seja selecionada para responder a
ela. A mudança no clima pode ser acompanhada por um aumento na densidade populacional, de
modo que a competição por locais de nidificação e alimentos muda, etc.
Todas essas complicações são potencialmente superáveis se você tiver o discernimento e a
imaginação para antecipá-las! Mas é claro que o mundo é demasiado complexo para que seja
razoável antecipar tudo.
Em segundo lugar, e em contraste com uma série de outras abordagens de modelagem na biologia
evolutiva, a genética quantitativa preocupa-se em prever mudanças evolutivas ao longo de um intervalo
de tempo geracional (Kokko 2007). Assim, não procura prever resultados a longo prazo no sentido de,
por exemplo, resolver estratégias evolutivamente estáveis (ou outros equilíbrios evolutivos). Nem
procura explicar as actuais distribuições fenotípicas como o resultado da adaptação à selecção
darwiniana. Na verdade, a visão da genética quantitativa evolutiva é que as estruturas de (co)variâncias
genéticas entre características (descritas na forma de uma chamada matriz G) podem e restringem as
respostas das características à seleção contemporânea de maneiras importantes (Golpes e Walsh
2009), apesar de, em última análise, serem eles próprios um produto da evolução. Assim, quando
aplicados a populações naturais sob seleção natural, os estudos genéticos quantitativos assumem uma
posição de agnosticismo no que diz respeito a se as distribuições de características deveriam ser
(aproximadamente) ótimas (por exemplo, evolutivamente estáveis).
ou não.
Vale a pena notar que, embora G determine a resposta à seleção contemporânea, em última análise,
reflete a variação alélica em loci (desconhecidos) que influenciam as características medidas.
Como a evolução envolve mudanças nas frequências alélicas, fica claro que G pode e deve evoluir.
Embora os esforços para compreender este processo tenham tido sucesso limitado até à data (Arnold
et al. 2008), algumas expectativas qualitativas são claras. Por exemplo, sob forte seleção direcional ou
estabilizadora em uma única característica, esperamos que a variância genética diminua à medida que
a variação permanente em uma população é perdida (os alelos são eliminados se forem deletérios ou
fixos se forem benéficos). Da mesma forma, a seleção que favorece combinações específicas de
características alterará a estrutura de covariância genética entre as características. Desta forma, a
estrutura de G é tanto um resultado da selecção histórica (e da deriva) como o determinante da evolução contemporâne
20 2 (Re)pensamento definitivo para biologia comportamental
resposta à seleção. Uma suposição importante da predição genética quantitativa é que G pode ser tratado
como efetivamente constante para o período de tempo (isto é, número de gerações) durante o qual a
mudança fenotípica está sendo prevista.
2.3 Raciocínio Final de Curto Prazo: Genética Comportamental em

um Contexto Funcional
Embora as abordagens QG e PG possam por vezes produzir conclusões que parecem divergentes (ver
Caixa 2.2), é importante lembrar que os modelos teóricos nos dois quadros têm objectivos subtilmente
diferentes (por exemplo, prever o equilíbrio evolutivo versus a dinâmica das características de curto prazo),
enquanto estudos empíricos fazem suposições diferentes para fazer inferências. Portanto, se forem melhor
tratados como ferramentas complementares, e não concorrentes, para abordar questões “últimas”, o que
podem os biólogos comportamentais tirar dos estudos de GQ até à data?
Para destacar apenas três exemplos: o primeiro e mais fundamental é que agora sabemos que os traços
comportamentais são geralmente hereditários. Isto é verdade em populações de laboratório e, onde as
estimativas foram feitas in situ, no campo (Dochtermann et al. 2014). Esta conclusão é trivial num sentido
– se os comportamentos não tivessem fundamentos genéticos, não poderiam evoluir. Contudo, é também
uma confirmação importante de pressupostos de longa data e destaca o facto de que, embora respondam
ao ambiente, os traços comportamentais não são “infinitamente plásticos”, no sentido de que toda a
variação comportamental pode ser explicada por influências ambientais. Isto, por sua vez, muitas vezes
motiva a questão do que mantém a variação da 'personalidade' (Dall et al. 2004; Dingemanse e Wolf 2010;
Wolf e Weissing 2010; Dall e Griffith 2014), que é normalmente definida como variação comportamental
entre indivíduos que é estável dentro de (pelo menos alguns) indivíduos dentro de uma população. Como
não se espera (necessariamente) que a seleção eroda a variância induzida pelo ambiente, o interesse em
explicações adaptativas para a manutenção da variação da personalidade muitas vezes decorre de uma
suposição implícita de que existe um componente genético nas diferenças entre os indivíduos (mas ver Dall
et al. 2004; Sih e outros 2015).
Um segundo padrão emergente dos estudos de GQ é que simples compensações bivariadas podem não
moldar a evolução comportamental e da história de vida de forma tão omnipresente como se pensava. O
fato de os organismos individuais serem limitados por compensações na alocação de recursos é um ponto
de partida para muitos modelos evolutivos orientados pelo PG (e outros), e muitas vezes é possível validar
experimentalmente. No entanto, ao postular que tais trade-offs moldam as trajetórias evolutivas, é
necessário invocar correlações genéticas negativas entre características, ou trade-offs entre componentes
de aptidão (definidos de modo a estarem sob seleção positiva) – por exemplo, entre vigilância e alimentação,
investimento reprodutivo e crescimento ou, no caso limite, sobrevivência e fecundidade. As previsões às
vezes são confirmadas, é claro, mas pelo menos em algumas populações de vertebrados selvagens, as
correlações genéticas positivas são muito mais comuns (Kruuk et al. 2008), sugerindo um eixo de variação
genética na 'qualidade' geral (definida como aptidão esperada dada multivariada fenótipo) que não é fácil
de explicar tanto do ponto de vista do QG (mas ver Wilson 2014 para uma tentativa) ou de análises
funcionais tradicionais de simples compensações de recursos.
Finalmente, uma terceira área onde os desenvolvimentos recentes na GQ poderiam contribuir de forma
útil para a investigação comportamental é a evolução social. Motivado pelo trabalho teórico de Hamilton
(Hamilton 1964) e pelo uso de modelos de “aptidão inclusiva” para resolver o aparente
2.4 Observações Finais 21
paradoxo do comportamento altruísta, as investigações sobre o relacionamento assumiram especial

destaque neste campo (Abbot et al. 2011). No entanto, de uma perspectiva genética quantitativa, a
evolução ocorre devido à covariância genética diferente de zero entre uma característica e a aptidão
(relativa). Na verdade, esta covariância é a mudança evolutiva prevista da característica de acordo com
a equação de identidade/preço de Robertson-Price (Robertson 1966; Price 1970) e pode ser estimada
diretamente, por exemplo, modelando a característica e a aptidão como variáveis de resposta em um
modelo animal bivariado. (Morrissey et al. 2012). Por extensão, a evolução social requer covariância
genética entre uma característica expressa num indivíduo (o actor) e a aptidão (directa) de outro (o
receptor). Esta covariância pode ocorrer porque o ator e o destinatário estão relacionados por
descendência (conforme capturado pela regra de Hamilton), mas também pode surgir como
consequência de efeitos genéticos indiretos (IGEs) (Bijma e Wade 2008). Os IGEs são definidos como
ocorrendo quando o fenótipo expresso por um indivíduo é causalmente dependente do genótipo de
outro. Ao ignorar a base genética da variação fenotípica, os biólogos comportamentais têm, até à data,
deixado de explorar a dinâmica de curto prazo da evolução social. Na verdade, trabalhos empíricos
recentes encontraram evidências de IGEs em muitos comportamentos socialmente expressos (e/ou
nas características que influenciam) em contextos que vão desde agressão e dominação social (Wilson
et al. 2009) até comportamentos de acasalamento (Brommer e Rattiste 2008), e cuidados parentais
(Head et al. 2012), incluindo ajuda aloparental (Charmantier et al. 2007).
Em princípio, a combinação de modelos IGE com abordagens da teoria dos jogos para especificar
as pressões selectivas em contextos sociais deverá facilitar o desenvolvimento de hipóteses
quantitativas testáveis sobre a evolução social. Isto ajudaria bastante a abordar uma crítica comum às
análises teóricas baseadas no GP (discutidas em Evans et al. 2013; Kokko 2007) como sendo de uso
empiricamente limitado.
2.4 Observações Finais
É claro que considerar explicitamente modelos simplificados de herança de características, como o

'modelo infinitesimal' de QG, pode enriquecer abordagens funcionais definitivas em biologia
comportamental. No mínimo, isso ajuda a identificar ou corroborar as restrições assumidas nos modelos
de GP, dados o tipo certo de conjuntos de dados (por exemplo, evidências de compensações bivariadas
simples discutidas acima); abordagens de otimização (incluindo modelos de teoria dos jogos) apenas
fornecem insights na medida em que as restrições relevantes foram identificadas com precisão, uma
vez que predizem estratégias que são ótimas (evolutivamente estáveis) dadas as restrições do sistema
(Stephens e Krebs 1986; McNamara 2013). Além disso, as abordagens empíricas de GQ poderiam, em
princípio, permitir que as pressões de seleção fossem estimadas a partir de dados (dados padrões de
herança e mudanças evolutivas observadas), o que poderia oferecer outro ângulo para testar previsões
de análises do tipo PG. No entanto, isto só será possível se a questão de quais são os “traços”
comportamentais que estão realmente a evoluir for cuidadosamente resolvida (ver Caixa 2.2 e Fawcett
et al. 2013 para discussões detalhadas desta questão).
No que diz respeito à ligação da dinâmica micro e macroevolutiva e, portanto, da função e da
filogenia, é menos claro como proceder. À primeira vista, parece viável deduzir detalhes de seleção
(força e direção) a partir de abordagens de PG para inserir nos modelos genéticos quantitativos
apropriados para gerar projeções evolutivas detalhadas para características comportamentais. No
entanto, no GQ, os problemas em cruzar a divisão micro-macro decorrem em grande parte do facto de
não ser considerado “seguro” assumir a estabilidade das matrizes G ao longo do tempo.
períodos de tempo evolutivos do tipo que normalmente separam, por exemplo, espécies. A questão de
quão estável G é, ou pode ser utilmente assumido como sendo, tem se mostrado difícil de responder
teoricamente a partir de uma perspectiva de QG (ver Turelli 1988 e discussão mais ampla em Arnold et
al. 2008). No entanto, os métodos e ferramentas de comparação de matrizes (por exemplo, Hohen-
lohe e Arnold 2008; Melo et al. 2016) estão a proporcionar uma força cada vez maior aos empiristas
que tentam resolver esta questão. Sabemos agora que as matrizes G, pelo menos para características
morfológicas e de história de vida, podem por vezes ser bastante semelhantes entre populações
naturais da mesma espécie que experimentaram ambientes bastante diferentes (por exemplo, Delahaie et al. 2017).
No entanto, generalizar este e outros resultados semelhantes pode ser perigoso, uma vez que, por
exemplo, num estudo recente de resposta de selecção a longo prazo (31 gerações), Careau et al.
(2015) descobriram que a seleção artificial no comportamento de corrida em ratos induziu mudanças
apreciáveis em G. Neste caso, a seleção alterou G de forma a exacerbar as restrições e reduzir o
potencial adaptativo.
Finalmente, uma abordagem alternativa para especificar matrizes G evolutivamente estáveis pode
vir do foco de análises no estilo PG na evolução das interações gene-gene e da tentativa de prever
arquiteturas genéticas evolutivamente estáveis a partir de primeiros princípios funcionais (detalhes da
ecologia e das compensações de recursos). ). Por exemplo, ao assumir que a seleção atua nos
sistemas de desenvolvimento (e outras determinações fenotípicas) para gerar fenótipos que rastreiam
(e correspondem) às condições ecológicas (incluindo sociais), é possível especificar as condições sob
as quais a expressão dos loci do sistema de desenvolvimento deve ser influenciada. por outros loci que
podem atuar como pistas das condições locais porque são selecionados diferencialmente em diferentes
ambientes (Dall et al. 2015; McNamara et al. 2016). No entanto, se é possível utilizar este tipo de
abordagem para prever a arquitetura genética subjacente a uma ampla gama de características
comportamentais (além de simples mudanças na história de vida) permanece uma questão em aberto.
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27
Como a dupla herança de genes e cultura se molda

Comportamento: Uma Revisão Crítica com Foco na Cultura Humana e
na Diversidade Comportamental
Thomas E. Currie
Grupo de Comportamento Humano e Evolução Cultural, Centro de Ecologia e Conservação, Universidade de Exeter, Campus Penryn,
Penryn, TR10 9FE, Reino Unido
Estima-se que cerca de 6.000 línguas mutuamente ininteligíveis sejam faladas no mundo hoje (Lewis 2009), e as pessoas ao
redor do mundo exibem uma gama diversificada de crenças, regras sociais, rituais, roupas e modos de vida. Apesar de ter
evoluído originalmente nos ambientes quentes de savana de África, a nossa espécie espalhou-se para colonizar e habitar todos
os continentes da Terra, adaptando-se a uma grande diversidade de ambientes no caminho. Esta notável diversidade
comportamental é contraposta ao facto de que, apesar de algumas diferenças proeminentes nas características biológicas, como
cabelo, pele, cor dos olhos e estatura, os humanos são extremamente homogéneos geneticamente, particularmente quando
comparados com as populações selvagens dos nossos parentes primatas mais próximos (Jorde e Wooding). 2004). A nossa
capacidade de nos adaptarmos a novos ambientes e de criarmos diversos modos de vida é o resultado do facto de aprendermos
muito do nosso comportamento com outras pessoas ou, por outras palavras, termos algo a que geralmente chamamos cultura.
Neste capítulo, discutirei como pensar na cultura como um sistema de herança distinto, que
pode sofrer descendência com modificação, contribui para a nossa compreensão do
comportamento e da adaptação. Ilustrarei a utilidade desta abordagem discutindo como a
dinâmica da aprendizagem social torna mais prováveis os comportamentos desadaptativos,
como a compreensão da história cultural nos ajuda a compreender a diversidade comportamental
atual e como a cultura ajudou a evolução da cooperação na uma escala não vista em outras espécies.
Discutirei então o potencial para a coevolução dos genes e da cultura, incluindo a relação
entre os padrões de diversidade genética e a diversidade cultural, e como a evolução cultural
pode moldar a evolução genética.
3.1 Cultura e Comportamento
'Cultura' é notoriamente um daqueles termos que tem muitos significados coloquiais. Um artigo
dos antropólogos Kroeber e Kluckholm (1952) listou 164 definições diferentes que eles
identificaram na literatura. Nesta secção, esclarecerei o que quero dizer com cultura e por que
é útil estabelecer uma distinção entre comportamento e cultura.
Podemos pensar no comportamento como sendo as ações e respostas dos organismos que
resultam das informações que recebem de estímulos internos e/ou externos (Levitis et al.
2009). Alguns comportamentos podem ser em grande parte inatos (ver Capítulos 1, 4 e 5), pelo que

28 3 Como a dupla herança de genes e cultura molda o comportamento
os genes constroem organismos que se envolvem em alguma resposta automática a algum estímulo interno
ou externo (por exemplo, o movimento involuntário e reflexivo da perna quando atingido logo abaixo da
rótula). No entanto, o comportamento também pode ser aprendido, pelo qual a exposição a um estímulo
causa mudanças nas respostas ao longo do tempo de desenvolvimento, seja simplesmente devido à
exposição repetida a um estímulo (por exemplo, habituação ou sensibilização) ou fazendo associações
entre respostas e resultados (aprendizagem associativa) ( Olá, 1994). É importante notar que alguns
comportamentos inatos podem ser modificados ou moldados pela aprendizagem, e que muitos
comportamentos terão componentes inatos e aprendidos (ver Capítulos 1, 4 e 5).
Nos humanos e em muitas outras espécies, a aprendizagem social é uma forma de aprendizagem particularmente importante
(ver Capítulo 9). A aprendizagem social refere-se a mudanças no comportamento que resultam de algum tipo de interação ou
observação de outros indivíduos que podem ocorrer através de uma variedade de mecanismos (Hoppitt e Laland 2013). É claro
que os próprios mecanismos de aprendizagem devem estar sob algum tipo de controle genético. Nossa capacidade de falar
uma língua se deve à evolução e ao desenvolvimento de características biológicas que controlam a respiração e a vocalização,
bem como à construção de cérebros que são capazes de adquirir e processar informações linguísticas e permitir que os bebês
aprendam a língua específica que são. exposto a (Pinker 2003). No entanto, o conteúdo específico da língua que os indivíduos
acabam por falar (as palavras particulares e as características gramaticais) deve-se à aprendizagem social.
Tal como os genes fornecem informação que molda o desenvolvimento e afecta o fenótipo dos
organismos (incluindo o comportamento), muitos investigadores consideraram útil pensar na cultura como
a informação que os indivíduos adquirem através de várias formas de aprendizagem social que é capaz de
afectar o seu comportamento. (Richerson e Boyd 2005; Mesoudi 2011). Podemos descrever os
comportamentos culturais como aqueles comportamentos que são, pelo menos parcialmente, o produto da
aprendizagem social, e podemos igualmente referir-nos a estes comportamentos e a outros produtos da
aprendizagem social, tais como ferramentas, roupas, leis e papéis sociais, como traços culturais.
Traços e comportamentos culturais podem abranger uma variedade de funções funcionais. Alguma
variação nas características pode representar variação não adaptativa (por exemplo, muita diferença no
conteúdo das línguas, música ou estilos artísticos). No entanto, outros traços culturais e comportamentos
podem ter consequências importantes para a aptidão dos indivíduos que os possuem. Algumas dessas
características e comportamentos podem reflectir adaptações culturais às condições ambientais locais.
Por exemplo, os Inuit são capazes de viver em latitudes setentrionais permanentemente congeladas devido
a um conjunto de comportamentos culturais e outras características relacionadas com o vestuário, a
habitação e a subsistência (Boyd et al. 2011). Alguns comportamentos culturais podem reflectir condições
sociais existentes ou outros comportamentos culturais. Por exemplo, na antiga sociedade havaiana era
proibido (kapu) que os 'plebeus' olhassem diretamente para um chefe, e eles tinham que se prostrar ao vê-
lo (Kirch 2010). Aprender os comportamentos corretos de deferência era de vital importância, pois a
violação dessas normas poderia resultar em morte. Muitos traços culturais podem ter consequências menos
dramáticas, mas ainda podem afectar a sobrevivência e a reprodução, particularmente quando o traço
cultural “correcto” depende do que os outros estão a fazer ou de quais práticas culturais já existem (por
exemplo, sistemas de parentesco e práticas de herança podem afectar o sucesso reprodutivo dos
descendentes). ) (Mace 1998; Ji et al. 2016). Finalmente, em particular nos seres humanos, traços e
comportamentos culturais são usados para demarcar grupos. Os marcadores comuns de identidade de
grupo incluem o tipo de língua falada (Fought 2006) e rituais sociais dispendiosos (Sosis et al. 2007). Como
veremos a seguir, esta estruturação dos humanos em grupos distintos tem consequências importantes para
o comportamento cooperativo e a transmissão da cultura.
3.1 Cultura e Comportamento 29
A própria capacidade para a cultura também pode ser considerada uma adaptação, na medida em
que a aprendizagem social permite aos indivíduos sobreviver e reproduzir-se de forma mais eficaz
do que fariam apenas através da aprendizagem individual (Boyd e Richerson 1985a; Richerson e
Boyd 2001). Os modelos mostram que um dos benefícios da aprendizagem cultural sobre a
aprendizagem individual é que ela permite que os usuários se adaptem a ambientes em mudança
mais rapidamente do que poderia ser conseguido pela evolução genética (Boyd e Richerson 1985a).
Richerson et al. (2001) propuseram que a variabilidade climática no Pleistoceno favoreceu uma maior
dependência da aprendizagem social e levou à evolução da nossa grande capacidade para a cultura.
Esta perspectiva da cultura como informação socialmente aprendida também ajuda a destacar que
a cultura não é necessariamente exclusiva dos humanos. A aprendizagem social foi demonstrada
em uma ampla gama de espécies. Os primeiros estudos sobre macacos japoneses indicaram que o
comportamento de lavar batatas na água do mar antes de comer se espalhou por processos sociais
(de Waal 2001). Os chimpanzés (Whiten et al. 1999) e os orangotangos (van Schaik et al. 2003)
apresentam variações comportamentais entre as populações. Embora alguns desses comportamentos
dos grandes primatas possam refletir soluções aprendidas individualmente para diferentes condições
ecológicas (por exemplo, diferentes estilos de pesca de cupins), outros comportamentos parecem
um tanto arbitrários (por exemplo, apertar as mãos antes de se limpar). Foi demonstrado que tanto
as baleias (Filatova et al. 2010; Cantor et al. 2015) quanto os pássaros (Nelson e Marler 1994; Marler
e Slabbekoorn 2004) têm dialetos em suas vocalizações que são pelo menos parcialmente aprendidos
socialmente. Observações de longo prazo de baleias jubarte na costa de Massachusetts, EUA,
mostram evidências de um novo comportamento alimentar que se espalha entre uma grande
proporção da população (Allen et al. 2013). Em 1980, um indivíduo acrescentou um elemento extra
a uma determinada técnica de caça ao bater várias vezes na água antes do comportamento regular
(partilhado pelo resto da população) de soprar bolhas à volta dos cardumes de peixes para os
desorientar. A análise de uma base de dados de 27 anos indicou que esta prática de recolha de água
(conhecida como alimentação lobtail) acabou por ser adoptada por 37% da população. Além disso,
a maioria desses alimentadores lobtail adotou o comportamento após estar em estreita associação
com outros indivíduos que já praticavam esta técnica.
Estes estudos observacionais de populações selvagens foram complementados por estudos

experimentais, tanto em laboratório como no campo, que ajudam a excluir explicações alternativas e
permitem a investigação dos mecanismos próximos por detrás da aprendizagem social (Whiten e
Mesoudi 2008). Uma técnica experimental comum é treinar indivíduos como 'demonstradores' em
diferentes grupos com diferentes soluções para alguma tarefa relacionada à coleta artificial de
alimentos, como obter comida de uma caixa de plástico. Por exemplo, uma solução é usar uma vara
para levantar um obstáculo, a outra solução é cutucar o obstáculo.
Se a aprendizagem individual for dominante em tais situações, então a expectativa é que ambos os
comportamentos sejam igualmente comuns dentro dos grupos. No entanto, estudos com chimpanzés
em tais tarefas indicam que indivíduos ingênuos tendem a executar o comportamento que foi
ensinado ao demonstrador, e que as diferenças de grupo na persistência dos comportamentos
podem ser estáveis ao longo de múltiplas execuções.
Os investigadores têm debatido se este tipo de comportamento de cópia reflete uma imitação
direta ou é na verdade o resultado de emulação (pela qual um indivíduo copia o objetivo do
comportamento em vez de ações específicas que levam ao objetivo) (Whiten et al. 2009). . Ao
adicionar um comportamento arbitrário a estas tarefas, como colocar uma ficha de plástico num de
dois suportes diferentes, os investigadores podem investigar até que ponto os indivíduos também
copiam elementos que não são essenciais para a conclusão bem-sucedida da tarefa ou para a realização de um obje
meta. Estudos sobre chimpanzés mostram que esses comportamentos arbitrários também se
espalham, o que fortalece a interpretação de que está envolvida a verdadeira imitação (Bonnie et al.
2007). Em experiências de campo na África do Sul (van de Waal et al. 2013), macacos vervet foram
treinados para comer milho tingido com uma cor específica (por exemplo, azul), sendo a cor oposta
(por exemplo, rosa) tornada artificialmente amarga. Quatro meses após esse período de treinamento,
o milho tingido foi novamente apresentado aos macacos, mas desta vez as duas cores não eram amargas.
Os jovens que nasceram nesses grupos e agora podiam comer alimentos sólidos escolheram
preferencialmente a cor do milho com a qual seu grupo foi treinado. Curiosamente, durante o período
experimental, 10 machos movimentaram-se entre os grupos (que foram treinados com a associação
alternativa de amargor/cor). A maioria destes homens (7 em 10) mudou a sua preferência de cor para
a do grupo para o qual se mudaram, o que indica que a aprendizagem social pode substituir as
experiências negativas anteriores associadas ao comportamento alternativo e indica potencialmente
uma tendência para copiar o comportamento alternativo. comportamento mais prevalente do grupo
(veja abaixo).
Embora observemos estas continuidades entre a cultura animal humana e não humana, a
complexidade da cultura humana e a diversidade de comportamentos entre as populações humanas
parecem ser muito maiores nos humanos em comparação com outras espécies. Isso sugere que
também existem diferenças importantes entre a cultura humana e a animal. Os comportamentos
culturais nos seres humanos parecem basear-se noutros comportamentos culturais de uma forma
fortemente cumulativa (Boyd e Richerson 1996; Caldwell e Millen 2008; Kempe et al. 2014).
Comportamentos e produtos materiais, como ferramentas, podem ser modificados, combinados e
melhorados, de modo que modificações e inovações benéficas possam ser retidas e expandidas ao
longo de várias gerações. Isto leva à nossa capacidade de resolver problemas complexos e
adaptativos que seriam impossíveis de serem resolvidos por um único indivíduo durante a sua própria
vida – literalmente não temos de reinventar a roda. Isto é mais óbvio na evolução das tecnologias que
mostram capacidades crescentes para caçar, cultivar alimentos, processar e transmitir informações,
extrair energia do mundo natural e, infelizmente, para travar a guerra (Kurzweil 2000; Mesoudi et al.
2013; Morris 2013). Esta capacidade de cultura cumulativa requer transmissão de alta fidelidade,
caso contrário, os comportamentos benéficos serão gradualmente perdidos de uma geração para a
seguinte (Lewis e Laland 2012).
A aprendizagem social em humanos parece ter uma série de características que mantêm a
transmissão precisa do comportamento de uma geração para a seguinte. A linguagem facilita o ensino
direto de ideias e intenções e ajuda a corrigir “erros” na transmissão de habilidades, práticas, etc. Os
humanos também parecem ser copiadores extremos, muitas vezes engajados em “imitações
exageradas”, por meio da qual copiarão exatamente o que os outros fazem (Whiten et al. 2009), o
que pode ser particularmente importante em situações que são causalmente opacas ou que não
levam a recompensas imediatas. Os seres humanos também parecem particularmente sensíveis ao
cumprimento de normas e convenções sociais, incluindo situações em que estas possam ser
dispendiosas (Cialdini e Trost 1998; Sosis et al. 2007; Henrich 2015).
3.2 Evolução Cultural
Como vimos, em espécies que se envolvem na aprendizagem social, o comportamento individual (e

os fenótipos de forma mais geral) pode ser influenciado tanto pela informação dos genes como pela
informação adquirida através da aprendizagem individual e social. Contudo, ao contrário da
aprendizagem puramente individual, a informação cultural pode ser herdada de uma geração para a outra.
próximo. A cultura representa, portanto, um sistema paralelo de herança à herança genética (ver também
o Capítulo 10). Isto tem implicações para os processos evolutivos que moldam o comportamento dos
humanos e de outras espécies culturais.
O paradigma neodarwiniano padrão vê a evolução como mudanças nas frequências genéticas dentro
de uma população ao longo do tempo (Scott-Phillips et al. 2014). As mudanças genéticas surgem através
de mutações no genoma, e essas mutações são transmitidas às gerações subsequentes através da
reprodução. Mudanças na distribuição de alelos (variedades do mesmo gene) em uma população podem
ocorrer através de vários processos, mas os principais deles são a deriva genética (flutuações aleatórias,
que podem potencialmente levar a aumentos ou diminuições substanciais na representação de alelos) e
seleção (alelos que levam ao aumento da sobrevivência e/ou reprodução são melhor representados nas
gerações subsequentes) (Futuyma 2013). A seleção é importante porque leva à adaptação e ao
aparecimento do design do organismo sem a necessidade de invocar uma força orientadora ou designer
deliberado e proposital (Darwin 1859; Dawkins 1986). Contudo, como vimos, informações adaptativamente
relevantes podem ser transmitidas através da aprendizagem social, e a sobrevivência e a reprodução
podem estar ligadas não à variação genética, mas à variação nos traços e comportamentos culturais.
Concentrar-se demasiado estreitamente nos genes, portanto, pode levar a problemas na explicação
adequada de variações importantes nos fenótipos e nas suas alterações sistemáticas. Se entendermos a
evolução de forma mais geral como a mudança nas características herdadas de uma população ao longo
do tempo (Ridley 2004; Richerson e Boyd 2005; Laland et al. 2015), então podemos ver que mudanças
sistemáticas no comportamento podem ocorrer como resultado de qualquer evolução genética ou evolução
cultural (ou ambas).
3.2.1 Processos de Evolução Cultural
Numa escala ampla, podemos reconhecer que existem processos de variação, herança e seleção que
ocorrem na evolução cultural que são análogos aos da evolução genética. Nesta seção, descrevo como
são a variação, a herança e a seleção nos sistemas culturais. Embora traçar paralelos entre estes dois
sistemas seja um exercício importante, também é importante reconhecer as diferenças entre os sistemas
genéticos e culturais, e as consequências que isto tem no modo como a evolução cultural funciona.
3.2.1.1 Variação
Qualquer sistema evolutivo requer a geração de variação. Na evolução genética, pensa-se geralmente
que a variação é gerada através de mutação genética aleatória (com o que queremos dizer que estas
mudanças ocorrem sem referência aos seus prováveis efeitos fenotípicos).
Na verdade, a maioria das mutações são silenciosas (ou seja, não produzem uma mudança no fenótipo),
são seletivamente neutras ou têm, na verdade, um efeito deletério sobre a aptidão (Eyre-Walker e Keightley
2007). A mutação aleatória também pode desempenhar um papel na geração de variação cultural. Nos
sistemas culturais, podem ocorrer “mutações” quando os indivíduos cometem erros de cópia, como o uso
indevido ou a lembrança incorreta de palavras. Consistente com esta ideia, Pagel e colegas (Pagel et al.
2007; Calude e Pagel 2011) demonstraram que, em diferentes línguas, estima-se que a taxa a que as
palavras mudam está relacionada com a frequência com que essas palavras são utilizadas. Palavras
usadas com menos frequência mudam em um ritmo mais rápido, potencialmente porque os erros de cópia
têm maior probabilidade de passar despercebidos, o que significa que novas formas de palavras podem
se espalhar e se fixar. Novas características também podem surgir através
“acidentes felizes”, onde uma inovação benéfica é descoberta por acaso e não por planeamento intencional.
Muitos alimentos ou medicamentos tradicionais podem ter sido descobertos desta forma. Um exemplo
mais recente é a descoberta do antibiótico penicilina por Alexander Fleming. Alegadamente, Fleming notou
que o crescimento bacteriano em uma placa de Petri foi inibido por um fungo Penicillium, devido à
contaminação acidental como resultado de uma janela do laboratório ter sido deixada aberta por engano
(Diggins 1999).
Mudanças acidentais, não intencionais ou não direcionadas nos traços culturais podem ocorrer e
ocorrem. No entanto, muitas mudanças também podem ser claramente não aleatórias e, em vez disso, a
variação pode ser orientada para um objetivo específico (Boyd e Richerson 1985b).
Por exemplo, as pessoas sem dúvida fazem ajustes em itens tecnológicos com a intenção de melhorar sua
eficiência, potência, funcionalidade, etc. Às vezes, mudanças em linguagens inteiras são implementadas
propositalmente. Vários casos foram registados na Nova Guiné onde as comunidades tomaram uma
decisão consciente de mudar aspectos da sua língua, a fim de se diferenciarem de outros grupos (num
caso, mudando certos elementos masculinos e femininos para serem o oposto dos dialectos vizinhos)
(Thomason 2007 ).
Se os próprios organismos forem capazes de conceber soluções para um problema adaptativo, isto
pode, à primeira vista, parecer invalidar a necessidade de falar sobre cultura em termos evolutivos. Vários
pontos podem ser levantados em resposta a esse argumento. Um processo evolutivo requer apenas que a
variação seja gerada e não requer um tipo específico de processo, como uma mutação cega, para gerar
essa variação. A teoria evolucionista baseia-se no pensamento populacional e, mesmo que um indivíduo
desenvolva uma característica melhorada, essa característica ainda precisa de se espalhar pela população,
e muitos outros processos (como veremos abaixo) podem afectar se ou como isto ocorre. Muitos problemas
adaptativos poderiam ter soluções múltiplas e igualmente apropriadas (por exemplo, pauzinhos versus
talheres). A variação guiada pode ser parte da explicação da razão pela qual as populações encontram
estas soluções, mas seriam necessários processos ao nível da população para explicar por que diferentes
populações poderiam convergir para soluções diferentes. Mesmo que a variação seja guiada, isso não
significa que traços adaptativos complexos irão necessariamente emergir totalmente formados. Muitos
problemas que enfrentamos são complexos e causalmente opacos, de modo que quaisquer melhorias que
fizermos podem ser apenas incrementais.
A presença de variação guiada certamente pode afectar a dinâmica evolutiva, permitindo que uma
população atinja um pico adaptativo mais rapidamente, mas não invalida automaticamente a utilidade de
uma abordagem evolutiva para compreender a mudança cultural.
3.2.1.2 Herança
A herança nos sistemas genéticos ocorre quando os indivíduos criam descendentes que se assemelham a
si próprios através de alguma forma de reprodução. Nos sistemas culturais, o análogo da herança (que é
mais comumente referida como transmissão) ocorre quando os indivíduos aprendem um comportamento,
ou de outra forma adquirem uma característica de outro indivíduo, e então exibem essa característica
(Cavalli-Sforza e Feldman 1981; Boyd e Richerson 1985b; Mesoudi et al. 2004). Uma distinção comum
feita entre estes dois sistemas é que, embora o modo de herança predominante na biologia seja vertical
(ou seja, de pai para filho, ligado à reprodução), na evolução cultural os traços podem ser transmitidos de
pais para filhos e também podem ser transmitidos de outros indivíduos. também. Alguns modeladores
referiram-se à transmissão entre indivíduos da mesma geração como transmissão horizontal, enquanto a
transmissão não-progenitor-filho através das gerações é referida como transmissão 'oblíqua' (Cavalli-Sforza
e Feldman 1981). Embora esta distinção seja um tanto
arbitrário, em alguns casos poderia ser adaptativo aprender principalmente com indivíduos de
idade (por exemplo, quando as características estão evoluindo rapidamente) ou de gerações mais velhas (por exemplo, quando a habilidade em
uma determinada tarefa está correlacionada com a experiência e essa tarefa ainda é relevante). Para alguns
processos, o modo de transmissão é de facto uma distinção importante e relevante. No entanto,
para muitos processos esta distinção não é importante e, em muitos casos, equiparar a herança biológica à
transmissão vertical e a herança cultural à transmissão horizontal.
a transmissão é excessivamente simplificada.
Ao discutir estas questões, é importante distinguir entre a transmissão no
ao nível micro (ou seja, dentro de populações ou espécies) e ao nível macro (ou seja, entre populações ou
espécies). Por exemplo, uma característica pode estar espalhada horizontalmente ou obliquamente dentro de
uma população, mas se existirem barreiras à transmissão entre populações, então a transmissão seria
caracterizada pela transmissão vertical em escala macro, ou seja,
indivíduos exibirão características que se assemelham às das gerações anteriores do mesmo
população, e quando as culturas se dividirem, as culturas descendentes, “filhas”, manterão
muitos dos traços da cultura “parental” original (ver secção 3.4). Da mesma forma, a transmissão
horizontal na escala macro envolve a transferência de características ou informações entre
populações, e poderia ocorrer mesmo se a transmissão dentro das populações tendesse a ser
predominantemente de pais para filhos.
Diferentes modos de transmissão podem afetar a taxa na qual uma nova característica pode se espalhar
através de uma população. Quando a informação genética é transmitida apenas verticalmente, então o
A taxa na qual um alelo aumentará em frequência dentro de uma população é limitada pela
taxa na qual os indivíduos se reproduzem (e pela força da seleção). No entanto, para características culturais,
a etapa limitante da taxa é a frequência com que a característica pode ser observada e testada com sucesso.
copiado (Cavalli-Sforza e Feldman 1981). Isto significa que potencialmente um traço cultural
pode ser adoptado por uma grande proporção da população com extrema rapidez. Por exemplo,
o uso de milho híbrido pelos agricultores se espalhou rapidamente pelos Estados Unidos em aproximadamente
25 anos, começando na década de 1930 (Griliches 1960) (ver Kandler e Steele (2009)
para obter um exemplo de como a dinâmica de tais propagações foi analisada usando
teoria evolucionista). De certa forma, esta capacidade de se espalhar horizontalmente torna
evolução um tanto epidemiológica e, de fato, alguns autores argumentaram que a cultura
(ou pelo menos alguns aspectos dele) podem ser considerados como “vírus da mente” (Dawkins
1993; Brody 2009). Portanto, como veremos mais adiante, este modo horizontal de transmissão
tem potencialmente consequências para a aptidão genética (ver secção 3.3.1).
Contudo, a transmissão horizontal não é exclusiva dos sistemas culturais, e a confusa
a verdade é que as transferências horizontais de informação genética são generalizadas na biologia. Em um
nível microevolutivo, transferência horizontal de material genético entre células bacterianas
é extremamente comum e considerado um importante meio de resistência aos antibióticos
(Barlow 2009). No nível macro, genes (elementos comumente transponíveis) de um
espécie pode ser incorporada ao genoma de outra espécie através de algum tipo de
vetor (vírus, bactérias, etc.) (Schaack et al. 2010; Peccoud et al. 2017), e hibridização e introgressão (Futuyma
2013; Harrison e Larson 2014) têm sido cada vez mais reconhecidos como processos importantes na
evolução ( Maynard Smith e Szathmáry 1995;
Rivera e Lago 2004; Ge et al. 2005). Na verdade, estudos recentes mostraram quão cedo
ancestrais humanos cruzaram com Neandertais e Denisovanos e que o ser humano moderno
os genomas contêm genes dessas espécies (Wills 2011; Huerta-Sanchez et al. 2014).
Além disso, a transmissão cultural não é necessariamente dominada pela transmissão não vertical,
particularmente à escala macroevolutiva. Como veremos a seguir, a cultura
os processos evolutivos podem inibir a transmissão de características culturais entre populações, o

que significa que as relações históricas entre culturas podem ser representadas de forma útil usando
o tipo de técnicas filogenéticas que são usadas para representar padrões de descendência em
macroescala em espécies biológicas.
Até agora falamos em termos gerais sobre a transmissão de informações, mas qual é o mecanismo
pelo qual ocorre essa forma de herança? Ao procurar mostrar a aplicabilidade geral do pensamento
e da replicação darwinianos, Richard Dawkins (1976) cunhou o termo “meme” para descrever uma
unidade teórica de herança cultural que é análoga aos genes. Embora alguns autores tenham tentado
desenvolver o conceito de meme (Dennett 1996; Aunger 2000; Blackmore 2000; Dennett 2006; Brodie
2009), a existência de unidades culturais distintas não é uma pré-condição necessária para uma
abordagem evolutiva da cultura (Laland e Brown 2002). .O ponto chave é que a informação seja
transmitida entre indivíduos com fidelidade suficiente para que o mesmo caráter fenotípico possa ser
observado durante um intervalo de tempo relevante. Foram desenvolvidos modelos nos quais os
traços culturais são modelados como contínuos em vez de discretos (Richerson e Boyd 2005). Em
contraste com os sistemas genéticos, onde sabemos muito sobre os mecanismos de herança, a
psicologia e a neurociência da transmissão cultural são menos compreendidas e constituem uma
área importante para investigação futura. Contudo, podemos consolar-nos com o facto de, notoriamente,
Darwin saber pouco sobre os mecanismos de herança biológica no desenvolvimento das suas ideias.
Da mesma forma, a nossa actual ignorância sobre os detalhes da transmissão cultural não deve
impedir-nos de desenvolver e testar modelos evolutivos culturais, incluindo a compreensão de como
diferentes possíveis mecanismos de herança podem afectar os processos de evolução cultural.
3.2.1.3 Seleção e aptidão Uma
consequência do facto de a informação genética e cultural ter diferentes canais e modos de transmissão é que a aptidão
genética e a aptidão cultural podem ser bastante distintas (El Mouden et al. 2014). A aptidão genética refere-se à
representação de um determinado gene nas gerações subsequentes e à produção e subsequente reprodução da própria
descendência (aptidão directa), ou indirectamente através da descendência de indivíduos aparentados (ponderada pelo
grau de parentesco). Por adequação cultural, quero dizer o “sucesso de transmissão” de um traço cultural específico
em termos de transmissão entre indivíduos (ou seja, a representação de um traço na população num momento posterior
devido à aprendizagem social). Em alguns casos, a aptidão genética e a aptidão cultural serão impulsionadas pelos
mesmos processos. Se os descendentes herdarem os traços culturais dos seus pais, e se os indivíduos que possuem
certos traços culturais deixarem mais descendentes do que os indivíduos que possuem outros traços culturais, então a
representação dos traços culturais nas gerações subsequentes pode ser afectada pela selecção natural tal como
qualquer outro traço fenotípico. Voltarei à relação entre aptidão genética e cultural mais adiante neste capítulo, mas
nesta seção discuto outros processos seletivos que atuam na cultura.
Se os indivíduos escolherem quem copiar aleatoriamente, então a frequência de uma característica

numa população não mudará substancialmente ao longo do tempo (isto com a ressalva de que o
tamanho da população é importante a este respeito – em populações pequenas, processos
semelhantes a deriva podem ser um componente importante da mudança ao longo do tempo). Modelos
de evolução cultural tentaram explorar os efeitos de diferentes preconceitos de aprendizagem
psicológica que podem criar um processo “semelhante à seleção”, na medida em que levam a que
certos traços culturais sejam mais facilmente transmitidos do que outros (ou seja, afetam a aptidão cultural) (Boyd e Riche
Viés de contexto , Copie o tipo

por exemplo, cópia mais comum
dependente
de frequência
t0 t1
Viés de conteúdo “Cinza é mais

atraente”
t0 t1
Figura 3.1 Os preconceitos de transmissão podem afectar a prevalência de traços culturais ao longo do
tempo. Os vieses de contexto envolvem informações sobre a situação em que os indivíduos se encontram. No
exemplo superior, os indivíduos estão seguindo uma regra de aprendizagem que indica que devem copiar
preferencialmente (com alguma probabilidade e alguma possibilidade de erro) o comportamento mais comum na
população. Neste caso, no tempo t0, o comportamento mais comum é os indivíduos usarem cinza. No tempo t1,
dois dos indivíduos que vestiam preto seguiram esta regra e passaram a vestir cinza. Os preconceitos de
conteúdo (painel inferior) estão relacionados a informações sobre a característica em si. Neste exemplo, o cinza
é considerado uma cor mais atraente (que pode ser uma preferência inata ou aprendida) e, como resultado, os
indivíduos que usam cinza têm maior probabilidade de serem copiados. No tempo t1, quatro indivíduos passaram de preto para cinz
1985b; Henrique 2001; Richerson e Boyd 2005; Mesoudi et al. 2006a; Henrich et al.
2008; Mesoudi 2008). Estes preconceitos de transmissão são frequentemente categorizados como
relacionados com o conteúdo ou com o contexto (Figura 3.1). Os preconceitos de conteúdo (ou
diretos) referem-se às propriedades dos próprios traços culturais que os tornam mais ou menos
propensos a serem copiados. Os preconceitos de contexto, por outro lado, referem-se a preconceitos
na transmissão que são o resultado da situação em que uma característica está sendo transmitida.
Estes enviesamentos podem reflectir propriedades dos indivíduos que são copiados (preconceitos
baseados em modelos) ou podem estar relacionados com propriedades ao nível da população.
Exemplos de preconceitos baseados em modelos seriam as preferências em copiar indivíduos de
prestígio ou de sucesso (Henrich e Gil-White 2001; Mesoudi 2008). Os principais exemplos de
preconceitos ao nível da população referem-se à representação existente de um traço cultural na
população. A cópia pode depender da frequência, de modo que os indivíduos avaliem ativamente a
frequência de uma característica na população e optem por copiar a característica mais comum
(Mesoudi e Lycett 2009). Isto leva à conformidade no sentido de que características mais raras terão
uma probabilidade ainda menor de serem adotadas e uma população tenderá à homogeneidade ao
longo do tempo (mesmo na ausência de ideias de que um determinado comportamento deve ser
seguido, ou de mecanismos para punir esses que não apresentam tais comportamentos) (Morgan e
Laland 2012; Aplin et al. 2015). Vieses de anticonformidade, nos quais os indivíduos adotariam
preferencialmente características raras, também são possíveis.
Percepção Produção
Percepção
Em processamento
Em processamento
Produção
Produção Percepção
Em processamento
Figura 3.2 A evolução cultural pode ser afetada por atratores culturais que moldam a informação à medida que
é transmitida entre os indivíduos. Neste exemplo, uma peça musical (canto superior esquerdo) é
representada por uma linha horizontal com linhas verticais representando as batidas. Uma preferência por (ou
tendência a) uma batida regular na música atua para transformar uma peça musical inicialmente arrítmica em algo
que tem uma batida mais regular à medida que passa por estágios repetidos de indivíduos ouvindo a música
(percepção), processando-a e então tentativa de reproduzir a peça musical (produção). O verdadeiro mecanismo
psicológico e/ou comportamental pelo qual tal atrator funciona poderia, em teoria, ocorrer em qualquer estágio
do processo de transmissão (por exemplo, restrições perceptivas poderiam significar que certos sons
nem sequer são registrados, ou mais atenção poderia ser dada a certas características durante
processamento cognitivo ou restrições mecânicas podem tornar certos comportamentos mais fáceis ou mais prováveis do que outros).
Alguns investigadores argumentaram que estes processos de selecção não são o factor mais
importante que afecta a mudança nas características socialmente transmitidas, mas sim que a
informação recebida pelos indivíduos é transformada e alterada por conhecimentos pré-existentes
ou preconceitos psicológicos. Sob este ponto de vista, certas ideias ou conceitos podem representar
“atratores culturais” e canalizar a variação comportamental para determinados resultados (Figura 3.2).
Esses preconceitos podem resultar de aspectos da nossa psicologia inata e evoluída e,
potencialmente, eles próprios foram moldados pela seleção natural. Por exemplo, as escolhas
alimentares aprendidas socialmente podem ser influenciadas por preferências inatas por alimentos
doces, salgados e gordurosos que teriam produzido comportamentos alimentares adaptativos ao
longo de grande parte da nossa história evolutiva. Estudos experimentais baseados em laboratório
são uma forma importante de estudar estas questões, dada a sua capacidade de construir cenários
que isolam diferentes mecanismos e explicações alternativas, e reduzem parte do ruído presente em
conjuntos de dados do mundo real (Mesoudi 2007; Whiten e Mesoudi 2008; Mesoudi 2016 ). Por
exemplo, estudos experimentais demonstraram que a terminologia das cores tende a convergir num
número relativamente limitado de termos, potencialmente como resultado de características dos
nossos sistemas de percepção que são universais em todas as sociedades humanas (Xu et al. 2013).
Estudos sobre a transmissão da música indicaram que os humanos impõem e transmitem elementos de ritmo quando ta
3.3 Insights de Abordagens Evolucionárias Culturais 37
não estavam presentes na gravação original (Ravignani et al. 2016). Isto reflete as regularidades
interculturais observadas nas características da música humana (Savage et al. 2015).
Os atratores culturais e as ideias de transmissão cultural como um processo transformador foram
originalmente concebidos como uma alternativa aos mecanismos seletivos descritos acima, o que
pressupõe que a fidelidade da transmissão é geralmente elevada. Contudo, abordagens recentes
reconheceram que ambos os processos estão provavelmente em jogo e que as ideias
transformadoras são compatíveis com os modelos existentes de evolução cultural. A teoria do
atrator cultural concentra a atenção no que realmente acontece psicologicamente quando a
informação é transmitida socialmente e pode ser particularmente importante na compreensão de
características generalizadas ou universais da cultura humana. No entanto, os atratores culturais
não receberam o mesmo nível de modelação formal que os mecanismos seletivos e não está
claro até que ponto tais processos transformativos afetam a dinâmica da evolução cultural ao nível
da população de formas que não são capturadas pelos modelos existentes de variação guiada. e preconceitos de c
Embora os preconceitos de transmissão e os atratores culturais tenham recebido grande
atenção teórica, a existência ou importância destes preconceitos ainda é uma área de investigação
emergente. Os estudos interculturais destes preconceitos serão importantes, pois é provável que a
importância atribuída às diferentes fontes de informação e a ponderação dos diferentes
preconceitos psicológicos variem entre culturas. Por exemplo, os tabus alimentares presentes em
algumas culturas podem ir contra as preferências inatas, mas podem ser adaptativos, especialmente
se a informação vier de indivíduos experientes ou conhecedores (Henrich e Henrich 2010), ou se
forem usados como marcadores dispendiosos de pertença a um grupo (Sosis e Alcorta). 2003).
Uma visão geral de como vários preconceitos de transmissão são integrados e combinados para
moldar o comportamento humano em diferentes culturas e contextos continua a ser uma área
importante para estudos futuros.
3.3 Insights de Abordagens Evolucionárias Culturais

As secções acima mostraram como podem ser feitas analogias entre a evolução cultural e genética,
e como o pensamento evolucionista pode ser aplicado aos sistemas de herança cultural. Contudo,
traçar analogias entre os processos de mudança biológica e cultural não é, por si só, muito útil. É,
portanto, importante articular como esta perspectiva fornece uma estrutura mais completa para o
estudo do comportamento em humanos e outras espécies culturais. Nas seções seguintes, forneço
exemplos de quatro áreas de estudo onde a teoria da evolução cultural ajuda a fornecer uma
melhor compreensão da diversidade comportamental: adaptação e comportamento desadaptativo,
história cultural, evolução da cooperação e coevolução gene-cultura.
3.3.1 Comportamento Adaptativo e Desadaptativo
É provável que os mecanismos psicológicos pelos quais adquirimos informação cultural de outros
tenham sido moldados pela seleção natural para permitir que os indivíduos se comportem de
forma adaptativa – indivíduos com cérebros que aprendem as coisas erradas e se comportam de
forma inadequada acabam por deixar menos descendentes. No entanto, a perspectiva da dupla
herança delineada acima também reconhece que a dinâmica da transmissão cultural pode levar os
indivíduos a comportarem-se de uma forma sub-óptima ou mal-adaptada. Laland e Williams (1998)
utilizaram experimentos de cadeia de transmissão em que pequenos grupos de guppies, Poecilia reticulata,
foram inicialmente treinados para seguir uma rota de alimentação mais tortuosa e energeticamente
dispendiosa ou uma rota mais curta e menos dispendiosa. Esses indivíduos fundadores foram gradualmente
substituídos por indivíduos não treinados. Mesmo vários dias depois de todos os fundadores terem sido
removidos, os grupos de peixes não treinados tendiam a seguir o comportamento alimentar dos seus
fundadores. Isto indica que estas rotas de alimentação estavam a ser aprendidas socialmente e que
comportamentos mais dispendiosos estavam a ser transmitidos, mesmo quando alternativas menos
dispendiosas estavam disponíveis (ver também Bates e Chappell 2002). Nos humanos, Durham (1991)
argumenta que a prática ritual do canibalismo entre os Fore da Nova Guiné foi, em última análise,
inadequada, na medida em que levou à propagação de uma doença neurodegenerativa mortal conhecida
como kuru. Estima-se que nas décadas de 1940 e 1950, centenas de pessoas Fore morriam todos os
anos devido ao kuru, numa população total de apenas aproximadamente 12 000 (Liberski 2013).
Esses comportamentos desadaptativos podem ser sustentados devido a uma série de fatores e
características da aprendizagem social. Vieses de cópia baseados em modelos baseados em status/
prestígio ou similaridade podem resultar na disseminação de comportamentos inadequados se os modelos
que estão sendo copiados exibirem tais comportamentos (Mesoudi 2009). Mesmo quando a aprendizagem
social é imparcial desta forma, outros factores relacionados com a observação da característica e o
estabelecimento de ligações entre comportamentos e resultados afectarão os comportamentos adoptados.
Tanaka et al. (2009) queriam entender por que ainda existe um grande mercado para medicamentos
“complementares” e “remédios tradicionais”, que às vezes têm registros de segurança fracos e para os
quais há poucas evidências de que funcionem como pretendido. as condições sob as quais tratamentos
médicos eficazes, não eficazes ou mesmo mal adaptativos são capazes de se espalhar pela aprendizagem
social. As principais características deste modelo são que as pessoas adoptam uma prática baseada no
facto de a terem testemunhado, mas podem abandoná-la se não funcionar.
Em algumas circunstâncias, as práticas inadequadas podem espalhar-se porque resultam em períodos de
tratamento mais longos (ou seja, o facto de não funcionarem significa que as pessoas demoram mais
tempo a recuperar), o que significa que mais pessoas viram a prática e adoptaram-na. Enquanto a taxa de
conversão devido a este processo for superior à taxa a que os indivíduos abandonarão a prática devido à
sua falta de eficácia, então o comportamento desadaptativo pode espalhar-se. No exemplo do kuru acima,
o período de gestação de décadas da doença significou que a ligação entre as práticas de canibalismo e
a doença era difícil de estabelecer, e o kuru foi atribuído à feitiçaria malévola por indivíduos hostis
(Lindenbaum 2008).
Sob uma perspectiva de herança dupla, poderíamos esperar ver espécies culturais exibindo algum
comportamento desadaptativo; os mecanismos de aprendizagem social deveriam, em média, produzir
resultados adaptativos, mas ocasionalmente levarão a comportamentos estáveis que estão em desacordo
com a aptidão genética. No entanto, até que ponto os comportamentos desadaptativos são realmente
comuns e até que ponto a herança cultural leva a resultados desadaptativos ainda são questões em
aberto. Mecanismos simples de aprendizagem social podem criar tradições, incluindo tradições arbitrárias
ou inadequadas (Franz e Matthews 2010). Thornton e Malapert (2009) usaram experimentos de campo
em suricatos selvagens para mostrar que tradições comportamentais arbitrárias poderiam surgir através
da cópia do comportamento de indivíduos treinados para visitar determinados pontos de referência a fim
de ganhar uma recompensa. No entanto, estas tradições desapareceram rapidamente à medida que a
aprendizagem individual levou alguns indivíduos a explorar outros marcos. Assim, embora a conformidade
ou outros mecanismos tendenciosos de aprendizagem social não sejam necessários para o surgimento de
tradições, pode ser que sejam necessários para permitir que resultados desadaptativos persistam durante
períodos de tempo substanciais. Além disso, se a aptidão cultural estiver em desacordo com a aptidão
genética, então esperaríamos que a seleção natural conduzisse a melhores capacidades de aprendizagem social que cada vez
3.4 História Cultural 39
direcionar a aquisição de comportamentos culturais para resultados mais adaptativos (Lumsden

e Wilson 1980; El Mouden et al. 2014). Também é importante distinguir verdadeiramente
resultados desadaptativos (onde há reduções na aptidão direta ou inclusiva de
perseguir um comportamento) de comportamentos que parecem caros, mas em última análise estão associados
com outros benefícios, de modo que, no geral, produzam aumentos líquidos na renda direta ou inclusiva
fitness. Por exemplo, alguns autores (Dawkins 1993; Blackmore 2000) argumentaram que
as crenças religiosas são inadequadas e constituem um “vírus da mente”. No entanto,
uma série de explicações adaptativas para a religião também foram apresentadas, por exemplo
que certas práticas religiosas podem ser sinais dispendiosos de pertença a um grupo (Sosis et al.
2007) ou que certas crenças religiosas podem ajudar a organizar sociedades humanas em grande escala
(Norenzayan et al. 2014).
A maneira como os estudos evolutivos culturais analisam a possibilidade de comportamento mal-adaptativo
contrasta com outras abordagens evolutivas para investigar o comportamento humano. A ecologia
comportamental concentra-se principalmente em explicações adaptativas de
comportamento (Smith e Winterhalder 1992; Nettle et al. 2013), enquanto a psicologia evolucionista
frequentemente propõe hipóteses baseadas em incompatibilidades desadaptativas entre
e ambientes ancestrais (Barkow et al. 1992; Buss 2015). Em vez de ter que nos comprometer com qualquer
um dos extremos deste continuum, uma abordagem evolutiva cultural pode
ajudam a integrar e unir essas outras perspectivas teóricas (Mesoudi et al. 2006b).
Além disso, a visão incompatível da psicologia evolucionista raramente considera explicitamente como e por
que surgem os ambientes modernos. A evolução cultural ajuda a explicar como
os humanos moldaram esses ambientes e as consequências de tal nicho
construção, bem como as respostas comportamentais e psicológicas a tais ambientes. Adotando esta
abordagem, podemos investigar sob quais condições
comportamentos são mais prováveis de ocorrer, o que pode servir como motivação para testes entre
hipóteses concorrentes e avaliar quão comuns são realmente os comportamentos desadaptativos.
3.4 História Cultural

Os biólogos reconhecem que a história evolutiva desempenha um papel importante na explicação do
diversidade da vida. As espécies podem exibir muitas características semelhantes porque compartilham
espécies ancestrais das quais essas características foram herdadas (Sober 2009). O surgimento da novidade
biológica ocorre neste contexto e, em alguns casos, a história evolutiva pode restringir quais mudanças são
possíveis (Arnold 1992; McKitrick 1993;
Blomberg e Garland 2002). Esses padrões compartilhados de ancestralidade são frequentemente representados
na forma de árvores filogenéticas. Como descrição da história evolutiva, as filogenias são importantes tanto
como meio de estruturar a diversidade biológica (ou seja, fornecendo-nos
com uma taxonomia) e como um andaime para testar hipóteses sobre os processos de evolução que moldaram
esta diversidade ao longo do espaço e do tempo (Gregory 2008; Nunn 2011).
Ao compreender a cultura como um sistema de herança, podemos igualmente apreciar a
importância da história evolutiva cultural para nos ajudar a explicar tanto os padrões de
diversidade cultural humana e os processos que geraram essa diversidade (Mace e
Holden 2005; Currie 2013). Uma importante área de pesquisa evolutiva cultural, que
permitiu progressos na abordagem de questões de longa data no mundo social
ciências, tem sido a aplicação do 'pensamento em árvore' e métodos filogenéticos para estudar
macroevolução cultural.
Há muito que se reconhece que as línguas podem muitas vezes ser bem representadas por uma árvore
ramificada com uma hierarquia aninhada de relações históricas (Hock e Joseph 2009). Tradicionalmente, os
linguistas têm confiado em meios bastante subjetivos para criar estas árvores genealógicas e para localizar as
origens destas línguas no tempo e no espaço. Nas últimas duas décadas, os pesquisadores começaram a
aplicar métodos filogenéticos e filogeográficos formais da biologia evolutiva para construir árvores evolutivas da
linguagem e usá-los para testar mais rigorosamente hipóteses sobre as terras natais e as rotas tomadas durante
expansões demográficas em grande escala (Greenhill e Gray 2005). ; Gray e outros 2011; Currie 2013). Várias
técnicas têm sido usadas, mas tais estudos geralmente pegam características linguísticas que são comparáveis
entre línguas (por exemplo, semelhanças em listas de palavras com o mesmo significado de línguas diferentes)
e as analisam usando o mesmo tipo de técnicas de inferência filogenética que podem ser aplicadas a dados
morfológicos em biologia. Por exemplo, estudos filogenéticos fornecem suporte para uma hipótese que liga a
propagação das línguas indo-europeias (IE) ao surgimento da agricultura. Análises de dados lexicais produzem
árvores filogenéticas que situam a origem do IE na Anatólia (na atual Turquia) (inferida em relação à estrutura
da árvore e, mais recentemente, através de modelagem filogeográfica explícita) e indicam que as línguas IE
começaram divergindo há cerca de 9.000 anos (Gray e Atkinson 2003; Bouckaert et al. 2012; Currie 2013).
Esses tipos de hipóteses de dispersão foram testados em diversas famílias linguísticas diferentes em diferentes
partes do mundo, incluindo as ilhas do Sudeste Asiático e do Pacífico (Gray et al. 2009), África Subsaariana
(Currie et al. 2013) (Figura 3.3), América do Sul (Heggarty 2008) e Médio Oriente (Kitchen et al. 2009). Técnicas
de inferência filogenética também foram aplicadas para testar outras hipóteses evolutivas culturais usando
dados arqueológicos (Coward et al. 2008), cultura material (Tehrani et al. 2010) e outros aspectos da cultura
(Eagleton e Spencer 2006; Matthews 2012; Brown et al. 2010). al. 2014).
Uma vez que tenhamos árvores representando como diferentes culturas estão conectadas, também podemos
aplicar técnicas filogenéticas comparativas para testar outras hipóteses sobre a evolução cultural (Harvey e
Pagel 1991; Mace e Pagel 1994; Currie 2013; Currie e Meade 2014). Ao mapear traços culturais ou características
de organização social em árvores filogenéticas, podemos investigar os processos que levam à variação dessas
características entre as sociedades. Por exemplo, Currie et al. (2010a) examinaram a evolução da organização
política nas sociedades nas ilhas do Sudeste Asiático e no Pacífico e mostraram que a complexidade hierárquica
das sociedades evoluiu através de aumentos sequenciais e incrementais no número de níveis de tomada de
decisão presentes numa sociedade, com diminuições na complexidade também ocorre. Isto é consistente com
a ideia de que as sociedades crescem através da união de grupos mais pequenos e que necessitam de
desenvolver novas instituições e outros mecanismos sociais para o fazerem de forma estável (ver abaixo). Estas
técnicas também podem testar hipóteses adaptativas sobre as relações entre diferentes características ou
aspectos da sua ecologia. Holden e Mace (2005) mostraram que em todas as sociedades da África Subsariana,
a adopção da criação de gado levou as sociedades matrilineares (nas quais a riqueza é transmitida através da
linha feminina e eram tipicamente associadas à agricultura em pequena escala) a mudar a herança. sistemas e
transmitir a riqueza através da linha masculina (patrilinhagem) (ver Figura 3.3).
Isto é consistente com hipóteses adaptativas que defendem que os pais devem investir preferencialmente num
sexo ou noutro, dependendo das condições socioecológicas prevalecentes (Holden et al. 2003).
Uma série de questões permanecem sobre a aplicação de métodos filogenéticos a sistemas culturais. Uma
reserva comum é que a transmissão horizontal ou outras formas de
3.4 História Cultural 41
2 5
4 3
3
5 4
1
6
2
Herança matrilinear
Patrilinear e outras formas de herança
Figura 3.3 Técnicas filogenéticas podem ser aplicadas para estudar a evolução cultural. Neste exemplo, as relações
históricas entre sociedades de uma grande área da África Subsaariana (esquerda) podem ser representadas por
uma árvore filogenética (direita). Esta árvore foi construída usando dados linguísticos comparativos e é baseada nas
análises de Currie et al. (2013) (os códigos nas pontas referem-se a diferentes idiomas). As localizações inferidas
dos nós numerados são mostradas no mapa e indicam a principal rota seguida na expansão populacional 'Bantu' em
grande escala que começou em uma terra natal na atual Nigéria/Camarões (nó 1) há cerca de 3 a
5.000 anos. Outras inferências podem ser feitas mapeando outras características nessas árvores. Aqui, podemos
ver a variação entre as sociedades nos sistemas de herança em termos de se a filiação a grupos e a herança de
propriedade são rastreadas através da linha feminina (herança matrilinear), se são rastreadas através dos
homens (herança patrilinear), ou se algum outro sistema é empregado (dados retirado de Holden et al. 2003). Com
base na distribuição desta característica nas pontas da nossa árvore, podemos inferir se as sociedades ancestrais
eram mais propensas a serem matrilineares ou a praticar alguma outra forma de herança (os gráficos circulares nos
nós representam probabilidades proporcionais destas duas possibilidades) (ver Currie e outros 2010a). A
partir desta análise pode-se ver que a sociedade que foi ancestral de todas as sociedades Bantu modernas (nó 1)
provavelmente não praticava a matrilinearidade, e que a herança matrilinear provavelmente surgiu em vários
pontos diferentes na história evolutiva das sociedades (por exemplo, nó 2).
herança não vertical (por exemplo, 'hibridização' ou 'mistura' em grande escala de culturas,
cadeias dialetais, etc.) pode ser mais comum em sistemas culturais e, portanto, essas técnicas
não são apropriadas (Borgerhoff Mulder et al. 2006; Nunn et al. . 2006). No entanto, os
mecanismos de isolamento de transmissão (TRIMs) podem diminuir a probabilidade de que os
traços culturais de outro grupo sejam copiados, mesmo nos casos em que os indivíduos possam
mover-se fisicamente entre outros grupos e juntar-se a eles (Durham 1992). Os TRIMs podem ser
activos na medida em que identificam a fonte dos traços culturais e favorecem traços que se
originam na população local (por exemplo, promoção activa da conformidade, normas que
encorajam o paroquialismo ou promoção do grupo étnico de um indivíduo) ou desencorajam a
adopção de traços de outros populações (por exemplo, normas xenófobas). Por exemplo, a Academie Française é
órgão na França que tenta impedir a anglicização da língua francesa e até recomenda e promove o uso de
novas palavras derivadas do francês em vez da adoção de empréstimos para descrever novos termos
(Pagel e Mace 2004). Os TRIMs também podem ser mais passivos e ocorrer se a cópia depender da
frequência, de modo que os indivíduos tenderão a copiar o comportamento da maioria dos indivíduos. Num
tal cenário, isto significaria que, se um número limitado de migrantes entrar numa população, é pouco
provável que transmitam o seu comportamento aos indivíduos, de tal forma que este se espalhe amplamente
na nova população. Além disso, como afirmado anteriormente, esta visão muitas vezes subestima a
extensão em que, à escala macro, ocorrem formas de transmissão não verticais na evolução biológica.
Em última análise, se a transmissão horizontal afeta as análises filogenéticas é uma questão empírica.
As medidas de apoio são frequentemente utilizadas para avaliar até que ponto os dados utilizados podem
ser explicados por um modelo ramificado de evolução (Douady et al. 2003; Collard et al. 2006). A utilização
de métodos bayesianos de inferência, que nos permitem avaliar e incorporar várias fontes de incerteza nas
nossas análises, é particularmente importante a este respeito (Greenhill e Gray 2005; Holden et al. 2005).
Também podemos avaliar o quão sensíveis são as nossas inferências a diferentes suposições. Trabalhos
de simulação anteriores demonstraram que tanto a inferência filogenética (Greenhill et al. 2009) quanto os
métodos comparativos (Currie et al. 2010b) são robustos em graus de transmissão não vertical que são
normalmente vistos nos tipos de conjuntos de dados culturais aos quais tais métodos têm sido aplicado.
Um desafio para trabalhos futuros nesta área será refinar estas técnicas de modo a considerar o modo de
transmissão horizontal e o efeito que pode ter nas análises (Currie et al. 2010b). Assim como nos estudos
de evolução biológica, o uso de redes filogenéticas, técnicas cofilogenéticas (como aquelas usadas em
análises de coevolução hospedeiro-patógeno) (Tehrani et al. 2010; Baudet et al. 2015) e técnicas
comparativas que modelam diferentes transmissões processos (como modelar os efeitos da filogenia e da
geografia) (Freckleton e Jetz 2009; Towner et al. 2012) provavelmente serão importantes nesse sentido.
Existem claramente desafios envolvidos na aplicação de métodos filogenéticos a sistemas culturais, mas
estas técnicas revelaram-se extremamente valiosas para nos ajudar a ir além de argumentos puramente
verbais e narrativas plausíveis. Ao empregar estes tipos de abordagens quantitativas explícitas, podemos
enquadrar melhor as questões e fornecer testes mais explícitos de hipóteses concorrentes sobre a
macroevolução cultural.
3.5 Cultura e Evolução da Cooperação
Os humanos são uma espécie altamente social e cooperativa. A cooperação apresenta um quebra-cabeça
evolutivo porque os indivíduos se envolvem em algum tipo de comportamento dispendioso que proporciona
benefícios a outros indivíduos (West et al. 2007; Gardner e Foster 2008; Cronk 2015).
Mesmo quando os indivíduos obtêm algum tipo de vantagem líquida através da cooperação, tais
comportamentos colectivos enfrentam muitos desafios potenciais (Olson 1965). A produção de bens
públicos é vulnerável ao parasitismo, pois as pessoas podem obter os benefícios do bem público sem
pagar os custos. A utilização colectiva de recursos comuns é vulnerável à “tragédia dos bens comuns”,
uma vez que aqueles que não se abstêm de utilizar os recursos farão melhor, conduzindo assim à
sobreexploração do recurso (Ostrom 1990). Soluções comuns para esses problemas vistas em sistemas
biológicos, como reciprocidade (Trivers 1971; Nowak e Sigmund 2005) e aptidão inclusiva (Hamilton
3.5 Cultura e Evolução da Cooperação 43
1964), enfrentam dificuldades ao tentar explicar a existência das enormes sociedades compostas por milhões de
indivíduos geneticamente não relacionados em que vivemos hoje.
A cultura pode desempenhar um papel importante ao permitir a cooperação em larga escala entre os seres humanos.
Contudo, a aprendizagem social por si só não promove necessariamente a cooperação. Na verdade, pode até ser
prejudicial, especialmente se a aprendizagem social for tendenciosa em termos de recompensas, uma vez que os
aproveitadores são mais propensos a serem copiados devido ao facto de as suas recompensas serem mais elevadas (Lehmann et al.
2008). Embora estes modelos forneçam informações importantes, não têm em conta as formas específicas como os
humanos são estruturados em grupos, o que é uma característica importante da organização social humana (Boyd e
Richerson 2010). Em particular, a cultura permite que os grupos construam normas e regras sociais (ou instituições) que
ajudam a estabilizar o comportamento cooperativo (Richerson e Henrich 2012; Powers et al. 2016). Além disso, a
natureza da variação cultural a nível de grupo pode permitir que comportamentos cooperativos se espalhem através de
um processo de seleção de grupo cultural (SGC) (Richerson et al. 2014).
As sociedades humanas são estruturadas pelo que chamamos de “instituições”, que são coleções de normas e
regras sociais inter-relacionadas que proíbem papéis e estabelecem expectativas sobre as interações sociais, incluindo
as consequências de não seguir essas regras (Currie et al. 2016). Estas regras podem alterar os resultados de diferentes
estratégias e, na verdade, mudar um “jogo” em que a solução evolutivamente estável é o free-ride para outro em que a
melhor estratégia é cooperar (Powers et al. 2016). Isto pode acontecer, por exemplo, quando a regra estabelece que se
um indivíduo falhar (ou seja, não cumprir a sua parte num acordo), então receberá algum tipo de punição. Por exemplo,
nos sistemas de irrigação no Nepal, as comunidades têm regras sobre a manutenção do sistema de irrigação e a
quantidade de água que pode ser retirada (Anderies e Janssen 2016). Se for considerado que um indivíduo não seguiu
as regras, ele receberá uma punição. O transgressor manda colocar uma de suas vacas em um curral no meio da aldeia.
Como a comunidade é pequena, todos na aldeia sabem de quem é esta vaca, e também outros aldeões podem tirar leite
desta vaca. A vaca só é libertada depois de paga a multa. Portanto, quem viola as regras de irrigação sofre diretamente
por ter que pagar a multa e por perder a capacidade de ordenhar a vaca enquanto ela está no curral. Sofrem também
danos à reputação que, por sua vez, podem implicar custos de oportunidade ao inibir futuras interações com outros
membros da comunidade.
Nos humanos, as normas e as instituições tornam-se possíveis através de uma combinação de linguagem, outras
formas de aprendizagem social e aspectos da nossa cognição social que envolvem intencionalidade partilhada e teoria
da mente. A linguagem é importante para discutir, concordar e comunicar quais são as regras. A aprendizagem social é
importante para transmitir quais são as regras a todos no grupo, e os indivíduos também podem aprender o que acontece
quando as regras são quebradas e as prováveis recompensas por cooperar ou desertar, observando os outros. Para que
instituições como esta funcionem, as transgressões devem ser punidas, e ser vistas como punidas, para que o
cumprimento das regras seja mantido e a cooperação seja sustentada (Ostrom 1990; Boyd e Richerson 1992; Anderies
e Janssen 2016) .
Até que ponto as instituições são possíveis em espécies não linguísticas ou em espécies sem as nossas capacidades
psicológicas é uma questão em aberto (Akçay et al. 2013). Estas características certamente facilitam o desenvolvimento
e a transmissão de regras, mas é concebível que os mecanismos que envolvem a reputação (e a reciprocidade indireta),
a punição e as expectativas sobre o comportamento e as consequências da desertificação possam ser transmitidos
através da aprendizagem social em outras espécies para criar padrões de comportamento semelhantes. em alguns
aspectos para
instituições. Porque parecem ser peculiares aos humanos, as instituições têm recebido relativamente
pouca atenção nos modelos evolutivos de cooperação, mesmo quando aplicadas aos humanos.
Embora as instituições tenham sido um foco de estudo em vários campos das ciências sociais, a
compreensão de como as instituições interagem com outras características herdadas culturalmente
e como ambas evoluem juntas ao longo do tempo tem recebido menos atenção formal e é um
tópico importante para futuras pesquisas em evolução cultural (Currie et al. .2016).
Características como instituições e normas sociais são propriedades emergentes em nível de
grupo das interações entre indivíduos que são possibilitadas pela aprendizagem social (Smaldino
2014). Isto tem implicações na forma como a selecção pode actuar sobre os grupos e levar à
disseminação do comportamento cooperativo. Se houver competição entre grupos, então as
características que levam ao aumento da sobrevivência, reprodução ou recrutamento do grupo
podem espalhar-se através de um processo de CGS (Richerson et al. 2014). Em modelos genéticos
de seleção de grupo, a variação genética entre grupos necessária para que a seleção atue neste
nível pode ser destruída até mesmo por baixos níveis de migração de indivíduos entre grupos
(Williams 1966; Okasha 2008). Contudo, os processos evolutivos culturais podem criar condições
sob as quais a seleção entre grupos pode tornar-se uma força importante. Como vimos numa
secção anterior, os processos dependentes da frequência e o conformismo activo podem actuar
para manter a variação cultural entre grupos mesmo face à migração física dos indivíduos (Boyd e
Richerson 1985b; Bell et al. 2009). É importante ressaltar que, como estamos lidando com um
processo cultural, a extinção de grupos não precisa envolver a morte de todos os membros do
grupo (Soltis et al. 1995). Os indivíduos podem ser incorporados ao grupo vitorioso ou dispersos
em outros grupos. O ponto chave é que o grupo anterior e as normas e instituições associadas já
não existem. Por exemplo, Lindenbaum (2008) descreve como a Frente da Nova Guiné derrotou
um grupo vizinho na guerra e absorveu aqueles que não foram mortos; os sobreviventes tiveram
suas origens “tornadas invisíveis” e “tornaram-se Fore” (p. 3716). Os grupos também podem ser
extintos se os indivíduos migrarem com base nas características que diferentes grupos apresentam,
ou devido ao sucesso percebido de diferentes grupos (Boyd e Richerson 2010). A cópia tendenciosa
de características, baseada nas próprias características ou indiretamente no sucesso dos grupos
que as possuem, também pode levar à disseminação de certas características e tem sido
considerada uma forma de CGS.
A ideia de CGS não encontrou aceitação universal (ver Richerson et al. (2014) e comentários associados). Isto parece ser
em parte devido à longa e controversa história da seleção de grupos em biologia e a uma fusão de modelos CGS com modelos
ingênuos de seleção de grupos em biologia. De um modo mais geral, também parece haver uma confusão em torno da forma
como os termos são definidos e utilizados nas diferentes tradições de investigação: Quais são as unidades de análise mais
salientes e quais são as medidas apropriadas na tentativa de avaliar estes modelos? Uma questão importante que é comum a
todos os modelos de seleção de grupo é como a aptidão do grupo deve ser medida (Okasha 2008). É uma medida aditiva da
aptidão individual? O número de grupos descendentes? A estabilidade ou longevidade de um grupo? Ou simplesmente a
frequência da característica de nível de grupo na população? Na verdade, parece que os diferentes “modos” de CGS
mencionados acima (extinção de grupo, migração, adoção tendenciosa) estão associados a diferentes medidas de aptidão. Além
disso, a relação entre a aptidão cultural do grupo e a aptidão genética individual nas descrições verbais da CGS não é totalmente
clara e muitas vezes não é tratada explicitamente. Isto tem consequências para a compreensão até que ponto a cultura pode
ter moldado a evolução genética (ver abaixo) em relação à evolução dos traços genéticos que ajudariam a canalizar
comportamentos pró-sociais.
3.6 Coevolução Gene-Cultura 45
Grande parte da investigação sobre o CGS até à data centrou-se em estabelecer se os

pressupostos que sustentam o CGS são apoiados. Por exemplo, os investigadores utilizaram
dados de inquéritos transnacionais para avaliar até que ponto existe variação suficiente nas
características entre grupos (Bell et al. 2009; Richerson et al. 2014). As medidas do índice de
fixação (FST, que quantifica o grau de variação entre populações) foram calculadas como sendo
aproximadamente uma ordem de grandeza maior para características culturais do que o FST
genético, indicando que a gama de cenários sob os quais o CGS pode ser uma força importante
é maior do que para a seleção de grupo genético. Os resultados também indicaram que, para
muitas características culturais, os FSTs eram suficientemente elevados para que apenas
benefícios relativamente pequenos a nível de grupo fossem necessários para compensar os
custos a nível individual. Numa análise da extinção de grupos culturais na Nova Guiné, Soltis et
al. (1995) descobriram que as taxas de extinção variavam de cerca de 2% a 32% dos grupos por
geração, e estimaram que sob tais condições as características levariam 500-1000 anos para se
espalharem pela metapopulação. Embora esta taxa de mudança torne o CGS um mecanismo
improvável para mudanças em muitos traços culturais, poderia explicar mudanças em traços de
evolução lenta, tais como instituições políticas (Carneiro 1978; Spencer e Redmond 2001; Turchin
et al. 2013). No entanto, alguns autores conduziram estudos empíricos de cooperação em
diferentes populações que desafiam os pressupostos sobre o grau de variação dentro e entre
grupos, e até que ponto a competição entre grupos está associada à cooperação dentro do grupo
(Lamba e Mace 2011; Macé e Silva 2016).
Trabalhos futuros também precisam testar as previsões das hipóteses do CGS, a fim de avaliar
até que ponto elas podem explicar os dados do mundo real (Turchin e Currie 2016). Como exemplo
do tipo de abordagem possível, Turchin et al. (2013) desenvolveram uma simulação baseada em
agentes dentro de uma estrutura CGS e compararam os resultados destes modelos com dados
sobre as distribuições históricas de sociedades de grande escala. Os resultados deste estudo
sugerem que a competição entre grupos pode selecionar o aumento do tamanho do grupo, o que
é facilitado pela adoção de instituições dispendiosas envolvidas em organizações sociais
complexas. O CGS é potencialmente um processo importante na evolução cultural, e o desafio
para trabalhos futuros nesta área é esclarecer certos conceitos e fornecer testes empíricos
adicionais tanto dos pressupostos como das previsões das hipóteses do CGS.
3.6 Coevolução Gene-Cultura
As discussões acima consideraram amplamente a evolução cultural como um processo separado

da evolução genética. No entanto, a verdade confusa é que os dois estão interligados (Figura 3.4).
Já discutimos como os genes mantêm a evolução cultural sob uma espécie de rédea longa, e
que os genes construirão organismos que, em média, aprenderão com os outros de maneiras
adaptativas. Nesta seção, considero mais detalhadamente a possibilidade de que os dois possam
coevoluir de tal forma que a evolução biológica possa ter consequências importantes para a
evolução cultural e vice-versa, um processo que podemos chamar de coevolução gene-cultura
(Lumsden e Wilson 1980; Cavalli-Sforza e Feldman 1981; Boyd e Richerson 1985b; Durham 1991;
Feldman e Laland 1996; Laland et al. 2010).
A adoção de uma nova prática cultural pode expor os genes a novas pressões de seleção de
duas maneiras (Richerson et al. 2010). Primeiro, os traços culturais podem tornar possível a
sobrevivência e a reprodução em novos ambientes e facilitar a migração para ambientes aos quais
os genes não tinham sido previamente expostos. Como observado acima, anatomicamente moderno
Genes Cultura Ambiente

t0
t1
a d
t2
t3
Figura 3.4 Os genes e a cultura representam diferentes sistemas de herança que podem coevoluir. Aqui os
genes, a cultura e o ambiente são representados de uma maneira artificialmente abstrata como coleções de
unidades específicas em diferentes momentos no tempo (t0, t1, …tn). Mudanças em diferentes aspectos
desses sistemas são representadas por mudanças na cor. As setas pretas preenchidas representam a
herança biológica dos genes, a transmissão de informações culturais e a continuidade ao longo do tempo no
ambiente (às vezes chamada de 'herança ambiental'). Aspectos de um sistema podem alterar permanentemente
ou causar mudanças evolutivas em outro sistema. São dados exemplos de (a) uma inovação cultural que cria
uma nova pressão de seleção sobre um gene, (b) uma mutação genética que facilita um novo traço cultural, (c)
uma modificação cultural do ambiente, que (d) retroalimenta e causa uma resposta em um aspecto diferente da cultura.
as populações humanas que deixaram a África tropical foram capazes de se mudar para ambientes
mais frios em todo o mundo devido à evolução cultural de roupas adequadas, abrigo e uso do fogo.
A exposição a esses novos ambientes selecionados por alterações genéticas associadas a físicos
mais robustos e pigmentação de pele mais clara, melhor adaptada a temperaturas mais frias e
níveis de luz mais baixos. Sob este mecanismo, a relação entre a evolução cultural e a evolução
biológica é um tanto indireta e pode ser mais precisamente denominada evolução genética mediada
pela cultura.
Em segundo lugar, a adopção de práticas culturais também pode levar a pressões de selecção
mais directas, em que a eficácia de uma adaptação cultural é apoiada ou melhorada por alterações
genéticas subsequentes. Talvez o exemplo mais estudado de coevolução direta gene-cultura seja a
adoção da pecuária leiteira e a evolução da tolerância à lactose (Holden e Mace 1997; Tishkoff et
al. 2007; Itan et al. 2009; Laland et al. 2010; Richerson et al. 2010; Richerson et al. .2010).
Globalmente, beber leite deixa a maioria dos adultos doentes. Isso ocorre porque a produção da
enzima para digerir o leite (lactase) é desligada na maioria dos indivíduos após a infância. A
capacidade de beber e digerir leite proporciona certas vantagens adaptativas – fornece uma fonte
regular de calorias e nutrientes importantes, como vitamina D e cálcio. Geneticamente, a tolerância
à lactose está ligada à posse do alelo apropriado de um único gene (MCM6). A frequência de
indivíduos que possuem o alelo de tolerância à lactose é maior em culturas que têm histórico de
criação de ovelhas, cabras ou gado e comumente bebem leite desses animais.
3.6 Coevolução Gene-Cultura 47
A coevolução direta gene-cultura também pode ocorrer quando uma prática cultural ou forma de
organização social cria uma mudança no ambiente social ou externo, levando a uma mudança nas
pressões de seleção genética. Um exemplo potencial é o cultivo de inhame em África e a anemia
falciforme. O cultivo de inhame envolve o desmatamento de florestas, o que faz com que a chuva se
acumule e crie corpos de água estagnados, o que é um ambiente propício aos mosquitos transmissores
da malária. Argumenta-se que isto levou à selecção subsequente de genes que causam a anemia
falciforme, o que pode levar à morte prematura, mas também proporciona protecção contra a malária
(Durham 1991) (mas ver abaixo). As mudanças genéticas que ocorrem tanto na evolução genética
mediada culturalmente como na coevolução direta gene-cultura podem, naturalmente, resultar em
processos de feedback adicionais, de modo que a mudança cultural seja estabilizada pelas mudanças
genéticas.
A possibilidade teórica da coevolução gene-cultura está estabelecida há muito tempo e pode ser
mais geralmente ligada às ideias de construção de nicho (Odling-Smee et al. 2003) (ver Figura 3.4) e
ao efeito Baldwin (ou seja, que o comportamento aprendido pode, em certos circunstâncias afetam a
evolução genética) (Sznajder et al. 2012). Embora tenha havido muito desenvolvimento teórico da ideia
de coevolução gene-cultura (incluindo um grande número de modelos matemáticos), os estudos
empíricos e exemplos concretos de coevolução gene-cultura têm sido poucos. A evolução da tolerância
à lactose continua a ser o exemplo preferido da coevolução gene-cultura devido ao fato gêmeo de que
a genética subjacente à tolerância à lactose é relativamente simples e está relacionada a uma inovação
cultural que ocorreu há relativamente pouco tempo em certas partes do mundo.
Nos últimos anos assistimos a uma explosão no nosso conhecimento da genética humana e isto
pode ajudar a fornecer evidências da coevolução gene-cultura. As técnicas genéticas e genômicas nos
permitem identificar regiões do genoma que mostram assinaturas estatísticas de terem sido submetidas
à seleção (Hawks et al. 2007; Cochran e Harpending 2010; Laland et al. 2010; Richerson et al. 2010).
A função de muitos genes supostamente selecionados pode ser inferida com base em conhecimentos
prévios ou inferências sobre as relações genótipo-fenótipo (por exemplo, triagens genéticas, estudos
knock-out, análise de expressão gênica).
Um padrão emerge dessas análises (Tishkoff 2015) na medida em que elas comumente se relacionam
à dieta (desintoxicação de compostos secundários vegetais, metabolismo do álcool, digestão de leite e
produtos lácteos, processamento de altos níveis de gordura dietética em populações Inuit), imunidade
ou respostas a patógenos (por exemplo, anemia falciforme em resposta à malária, resistência à cólera)
ou respostas a condições ambientais físicas (por exemplo, clima frio, altitude, pigmentação clara da
pele em resposta a baixos níveis de vitamina D e baixa estatura em populações que vivem em florestas
tropicais). Embora em todos estes casos seja claro como as condições podem afectar a sobrevivência
e a reprodução e que as respostas biológicas aumentariam a aptidão genética, muitos destes exemplos
podem reflectir a evolução genética mediada pela cultura, em vez da coevolução directa gene-cultura.
Outra possibilidade é que a ausência de evidência seja realmente evidência de ausência. Há uma
série de razões pelas quais a cultura pode não exercer força seletiva suficiente sobre os genes para
que a coevolução seja importante. Primeiro, as inovações culturais poderiam reduzir as pressões
selectivas sobre os genes. Se um novo ambiente apresentar algum tipo de problema adaptativo que
possa ser resolvido genética ou culturalmente, e uma solução cultural for encontrada, isso reduzirá a
força da seleção que atua sobre os genes, tornando a evolução genética menos provável. Aqui está
novamente uma razão potencial pela qual a tolerância à lactose é um exemplo convincente; a
capacidade fisiológica de digerir a lactose mais tarde na vida é um processo biológico para o qual uma
resposta cultural é mais difícil (embora certas técnicas de processamento de leite, como a fabricação de queijo e o enve
reduzir o teor de lactose). Outro fator potencial que afeta a força da seleção dos genes é a taxa
de evolução da cultura. Dado que a transmissão cultural não está ligada à reprodução, então a
evolução cultural pode ocorrer a um ritmo mais rápido do que a evolução genética (Perreault
2012), o que significa que o ambiente eficaz não é suficientemente consistente para incorrer numa
resposta genética. Isto não quer dizer que todas as mudanças culturais sejam extremamente
rápidas e que muitas tradições culturais possam persistir ao longo de muitas gerações.
Temos muitas evidências de que os genes humanos têm estado sob seleção na história humana
recente e podemos apresentar argumentos plausíveis para o papel da cultura na mediação ou na
condução de tais adaptações. O trabalho futuro precisará ir além dessas narrativas plausíveis e
testar com mais rigor as hipóteses coevolutivas gene-cultura contra explicações concorrentes. Por
exemplo, Itan et al. (2009) utilizam modelos de simulação demográfica ajustados a dados genéticos
modernos em combinação com informações de DNA antigo e arqueologia, a fim de testar mais
rigorosamente o momento, a localização e a força da seleção em alelos relacionados à tolerância
à lactose. As ideias relacionadas com fases anteriores da evolução humana podem revelar-se
difíceis de avaliar a este respeito. Um relato da coevolução gene-cultura do surgimento da
faculdade da linguagem humana é plausível, mas é difícil de testar, pois sabemos tão pouco sobre
os estágios iniciais da evolução da linguagem. No entanto, a nossa capacidade de avaliar tais
hipóteses pode aumentar se soubermos mais sobre exemplos mais recentes e as condições sob
as quais a coevolução gene-cultura tem maior probabilidade de ocorrer.
Assim, embora a coevolução gene-cultura represente um processo importante em alguns
aspectos da adaptação humana, a presença da cultura não significa automaticamente que a
coevolução gene-cultura será um factor importante na explicação da diversidade comportamental.
Isto tem implicações para a compreensão da importância potencial dos efeitos da cultura ou da
aprendizagem social na evolução genética de outras espécies. Atualmente existem poucos
exemplos convincentes de coevolução gene-cultura em animais não humanos. Foi demonstrado
que o comportamento socialmente aprendido de usar esponjas marinhas enquanto forrageia está
ligado a padrões geográficos da estrutura genética do mtDNA devido ao fato de que esse
comportamento de esponja é transmitido de mães para filhos (Kopps et al.
2014). Isto, no entanto, representa uma evolução correlacionada entre genes e cultura, em vez de
evidência de que quaisquer alelos específicos foram selecionados devido a este comportamento
de esponja. Situações em que comportamentos socialmente aprendidos permitiram que espécies
se mudassem para novos ambientes ou fossem expostas a novos alimentos, ou onde a
aprendizagem social levou a modificações ambientais podem representar potenciais candidatos
para avaliar a existência de selecção genética culturalmente influenciada noutras espécies. A
confiança humana na cultura como meio de adaptação e a nossa capacidade de cultura cumulativa,
com transmissão de alta fidelidade e tradições comportamentais duradouras, podem significar que
a coevolução gene-cultura é mais provável nos humanos do que noutras espécies.
3.7 Conclusão
A partir da discussão acima, pode-se ver que existem analogias importantes a serem traçadas
entre os processos de evolução genética e cultural. Existem também diferenças importantes nos
mecanismos destes dois sistemas de herança e não devemos procurar restringir a nossa
compreensão da evolução evolutiva. processos insistindo que os genes são o único sistema
importante de herança. Como argumentou Mesoudi (2011), a evolução cultural pode ser
caracterizada como darwiniana, embora não seja necessariamente neodarwiniana.
3.7 Conclusão 49
A variação nos traços culturais existe e pode ser gerada por uma série de processos, alguns dos quais
podem ser essencialmente aleatórios, outros mais orientados. Essas características podem ser herdadas
ou transmitidas entre indivíduos e populações, mas não estão restritas à via dos pais para os filhos. A
frequência das características dentro de uma população pode ser moldada por diferentes vieses de
transmissão, levando à seleção de diferentes características.
Além disso, se houver competição entre grupos, então a variação cultural entre grupos poderá explicar
quais grupos vencem. Além disso, embora seja importante reconhecer a possibilidade de a selecção poder
ocorrer em sistemas culturais (e sublinhar a relevância de adoptar uma abordagem evolutiva), a mudança
cultural também pode ser moldada por mecanismos não selectivos do tipo deriva ou por preconceitos
psicológicos transformativos. Tentativas excessivamente rígidas de aplicar mecanismos genéticos à
evolução cultural não provaram ser estruturas produtivas para investigar o comportamento humano. Por
exemplo, abordagens “selecionistas” em arqueologia (Dunnell 1980) tentaram argumentar que todas as
mutações culturais eram aleatórias e que as mudanças na frequência dos artefatos encontrados no registro
arqueológico poderiam ser explicadas pela seleção natural que afeta a aptidão biológica das populações
(Boone e Smith 1998). Da mesma forma, os defensores de abordagens “meméticas” à evolução cultural
concentraram-se demasiado na tentativa de traçar paralelos entre os genes como unidades de evolução
biológica e os memes como unidades de evolução cultural, quando tal passo não é necessário (Laland e
Brown 2002).
A perspectiva evolutiva cultural moderna ajuda a ilustrar a importância de não restringir as explicações
evolutivas às mudanças genéticas. Se nos concentrarmos demasiado na evolução genética, corremos o
risco de “perder o fenótipo”. Enfatizar os fenótipos é particularmente pertinente por pelo menos duas
razões. Primeiro, a seleção natural geralmente atua nos fenótipos e não diretamente nos genes. Em
segundo lugar, para os biólogos comportamentais, o fenótipo representa as características dos organismos
que observamos diretamente e é o que queremos explicar. Por exemplo, ao discutir o potencial para
comportamento desadaptativo causado pela herança cultural, El Mouden et al. (2014) reformularam isto
em termos adaptacionistas genéticos como sendo simplesmente o sistema genético ainda não em
equilíbrio, ou restrições nos mecanismos geneticamente determinados que moldam o comportamento. No
entanto, ao adotar esta visão, existe o risco de perder o que há no traço cultural ou no contexto da situação
que leva a propagação de traços que são geneticamente deletérios. Embora seja possível, e perfeitamente
válido, enquadrar as coisas em torno das causas e consequências da evolução genética, tal abordagem
deixa inexplicados aspectos importantes dos processos que, em última análise, moldam os fenótipos,
incluindo o comportamento. Adotar uma perspectiva de herança dupla fornece uma estrutura mais ampla
para avaliar hipóteses concorrentes sobre a função dos comportamentos.
Neste capítulo, tentei demonstrar as maneiras pelas quais esta abordagem é capaz de integrar as
descobertas existentes e fornecer novos insights, mas também enfatizei alguns dos objetivos e desafios
importantes da pesquisa futura nesta área. Argumentei que incorporar explicitamente a cultura como um
sistema de herança, que pode mudar através de processos evolutivos de descendência com modificação,
é essencial para a compreensão da diversidade comportamental em espécies que dependem, em grande
medida, da aprendizagem social. Em vez de a cultura ser algo que nos diferencia do resto do reino animal,
esta abordagem científica da cultura ajuda a ilustrar as continuidades entre nós e outras espécies. Esta
perspectiva ajuda a demonstrar que tanto a informação genética como a cultural são importantes para
moldar o comportamento. dos animais, mas igualmente que os processos genéticos e culturais não são
independentes: a cultura e a evolução cultural dependem de processos biológicos geneticamente moldados
capacidades, e a evolução genética pode, por sua vez, ser moldada pela cultura. Isto é verdade
mesmo na nossa própria espécie, onde a cultura parece um meio essencial pelo qual nos adaptamos
e estruturamos o mundo que nos rodeia.
Reconhecimentos
O autor é apoiado por financiamento do Conselho Europeu de Investigação (ERC) no âmbito do

programa de investigação e inovação Horizonte 2020 da União Europeia (Título do projecto: 'A
Evolução Cultural e Ecologia das Instituições: Uma abordagem evolutiva integrada às regras inter-
relacionadas que regulam a organização social humana e cooperação», acordo de subvenção
716212).
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61
Além dos genes e dos ambientes: efeitos genéticos indiretos e a

evolução do comportamento
John Hunt1,2, James Rapkin1, Clarissa M. House2 e Alastair J. Wilson1
1Centro de Ecologia e Conservação, Universidade de Exeter, Penryn Campus, Penryn, TR10 9FE, Reino Unido
2Escola de Ciências e Saúde e Instituto Hawkesbury para o Meio Ambiente, Western Sydney University, Penrith
NSW 2751, Austrália
Como a maioria dos estudantes de graduação que estão aprendendo genética evolutiva agora, nós (os autores)
aprendemos a importância de reconhecer que a expressão de muitas características fenotípicas depende tanto de
efeitos genéticos quanto ambientais. A partir disso, segue-se que algumas das variações de características que
vemos em uma população podem ser devidas a diferenças genéticas entre os indivíduos, mas algumas serão
impulsionadas pelos ambientes. Infelizmente, isto tem por vezes constituído o cerne de um debate equivocado
entre natureza e criação, que influencia a percepção pública do comportamento até hoje. O fato de que tanto os
genes quanto os ambientes influenciam o fenótipo não significa que ofereçam explicações mutuamente exclusivas
para a variação comportamental.
Esta interpretação errada talvez fosse compreensível numa altura em que as (re)descobertas leis
mendelianas da herança estavam a ser combinadas com as percepções de Darwin sobre a selecção natural
na “síntese moderna”. O trabalho de Mendel mostrou que a expressão de uma série de características
fenotípicas nas ervilhas depende quase inteiramente de alelos herdados com muito pouca contribuição
ambiental. No entanto, ele se concentrou em características que são determinadas por um único locus, com
um mapeamento individual de genótipo para fenótipo.
A maioria das características e quase todos os comportamentos são geneticamente complexos. Embora a
expressão dependa dos genes, ela não é totalmente determinada por um único locus genético (ou mesmo
por alguns loci). Além disso, a maioria das características que interessam aos biólogos comportamentais
são, na verdade, muito sensíveis a diversos tipos de efeitos ambientais; por exemplo, o esforço de
'chamamento' dos grilos machos pode muito bem depender dos genes, mas também sabemos que varia
com a temperatura (por exemplo, Hedrick et al. 2002), dieta (por exemplo, Rapkin et al. 2017), hora do dia
(por exemplo, Bertram et al. 2013) e presença de competidores do sexo masculino (por exemplo, Kasumovic
et al. 2012; Callander et al. 2013).
A genética quantitativa é um conjunto de pesquisas teóricas e empíricas que deixa claro por que, para
características geneticamente complexas, não é sensato pensar em termos absolutos de “natureza versus
criação”. Quase inevitavelmente, ambos são importantes. Crucialmente, conforme estabelecido no trabalho
seminal de Ronald A. Fisher na década de 1930, a resposta evolutiva de qualquer característica à selecção
natural depende da presença (e quantidade) de variação de característica que é devida aos genes.
Consequentemente, é sensato e útil perguntar qual é a contribuição relativa dos genes e dos ambientes para
a variação comportamental numa população. O

62 4 Além dos genes e dos ambientes: efeitos genéticos indiretos e a evolução do comportamento
O facto de a variância genética ser um pré-requisito para a evolução adaptativa não implica, contudo, que
os efeitos ambientais não sejam importantes. Na verdade, isto não pode ser verdade porque a própria
seleção natural é um resultado da interação dos fenótipos com os ambientes.
Além disso, sabemos agora que mesmo a questão aparentemente simples de até que ponto a variação
num determinado comportamento é genética pode ter uma resposta bastante complexa. Por exemplo, na
presença de interações genótipo-ambiente (GxE), o efeito de um gene no fenótipo de um indivíduo depende
do ambiente em que esse indivíduo se encontra. Quando isso acontece, a separação clara da variação
das características em componentes genéticos e ambientais é interrompida. Neste capítulo, centramo-nos
num fenómeno relacionado, mas menos amplamente reconhecido, que também obscurece a distinção
tradicional entre efeitos genéticos e ambientais – efeitos genéticos indirectos (IGE). Os IGEs ocorrem
quando as características dependem não apenas de genes e ambientes, mas de genes em ambientes.
O ambiente social – definido em termos gerais como o ambiente proporcionado por con-específicos
(Moore et al. 1997) – representa uma das forças mais dinâmicas e influentes que um indivíduo experimenta
durante a sua vida. Isto é particularmente verdadeiro quando se considera a evolução dos traços
comportamentais expressos durante as interações com membros da mesma espécie. Para tais
características, o próprio comportamento de um indivíduo “focal”, juntamente com os comportamentos
expressos por membros da mesma espécie “parceiros”, determinam conjuntamente a frequência e a
intensidade de quaisquer interações sociais. Consequentemente, os comportamentos sociais expressos
por um indivíduo podem ser simultaneamente pensados como fenótipos focais que queremos compreender
e como “efeitos ambientais” nas características expressas por outros. Na verdade, alguns comportamentos
(por exemplo, dominação, territorialidade, cortejo) não são observáveis fora do contexto de uma interacção
social. Às vezes, eles são chamados de 'fenótipos interativos', uma vez que a influência inevitável dos
indivíduos uns sobre os outros pode tornar arbitrária a decisão de qual fenótipo você está observando. De
forma mais geral, o ponto importante a reconhecer é que os “efeitos ambientais” nos fenótipos (focais)
causados pelas características dos parceiros são, eles próprios, provavelmente dependentes dos genes
expressos por esses parceiros. Sempre que o fenótipo de um indivíduo focal depende causalmente do
genótipo de um ou mais indivíduos parceiros, ocorre um IGE. A palavra “indireto” aqui é usada em contraste
com o efeito genético “direto” (DGE) que o próprio genótipo de um indivíduo focal tem sobre seu fenótipo.
As consequências dos IGEs para a evolução dos traços focais podem, por vezes, ser dramáticas e não
intuitivas (Wolf et al. 1998). Em última análise, isto ocorre porque na presença de IGEs, o próprio ambiente
(social) é hereditário e pode evoluir sob seleção. Claramente, isto obscurece ainda mais a linha conveniente
– mas já indistinta – entre genes e ambiente (ou natureza e criação). Neste capítulo, examinamos a
importância dos IGEs para a evolução do comportamento. Consideramos também o papel do “coeficiente
de interação” (ÿ), um parâmetro que descreve o efeito da característica de um parceiro num comportamento
focal de interesse (Moore et al. 1997). Fornecemos uma visão geral dos modelos teóricos para ilustrar as
diversas e importantes consequências que as interações sociais podem ter para a evolução comportamental.
Em seguida, destacamos como os empiristas podem avaliar de forma mais completa o papel que as IGEs
realmente desempenham. Isto é acompanhado por uma visão geral de estudos empíricos que até o
momento quantificaram ÿ e/ou estimaram IGEs para o comportamento. Finalmente, concluímos fornecendo
algumas sugestões úteis para futuras direções de investigação sobre este tema que acreditamos serão
úteis e produtivas.
Antes de prosseguir chamamos a atenção do leitor para dois pontos que definem o escopo pretendido
deste capítulo. Primeiro, em linha com os objetivos deste volume editado, focamos principalmente nos
IGEs que afetam a expressão de traços comportamentais. No entanto,
deve-se reconhecer que os IGEs decorrentes de interações comportamentais terão frequentemente

consequências pronunciadas para aspectos morfológicos (por exemplo, Hunt e Simmons 2002; Wolf 2003),
história de vida (por exemplo, Andersson 2014; Ellen et al. 2015) e fisiológicos (por exemplo,
Reimert et al. 2014) características em plantas e animais. Isto é de esperar, uma vez que comportamentos
sociais como a agressão medeiam o resultado da competição social, o que significa que os IGEs
influenciarão a aquisição de recursos e as características a jusante, incluindo o crescimento e a história de
vida (Wilson 2014).
Em segundo lugar, concentramos deliberadamente a nossa discussão nos IGEs decorrentes de
interações entre indivíduos não relacionados. É claro que muitas interações comportamentais fascinantes
e importantes ocorrem entre parentes próximos. Na verdade, os efeitos genéticos maternos, que surgem
mais comumente de características de cuidado parental geneticamente determinadas e expressas nas
mães, são o exemplo mais bem estudado de uma IGE. A competição entre irmãos é outro cenário familiar
em que se esperam IGEs, assim como a cooperação entre parentes. Limitamos a nossa discussão destes
contextos, uma vez que já foram extensivamente abordados noutros locais (por exemplo, Kirkpatrick e
Lande 1989; Lande e Kirkpatrick 1990; Wolf e Wade 2009, 2016). No entanto, ao fazê-lo, reconhecemos
que os leitores mais familiarizados com uma visão da ecologia comportamental da evolução social
(especialmente a cooperação) podem achar surpreendente o nosso “encobrimento” da relação. Salientamos,
portanto, que embora o parentesco seja de facto central tanto para a ecologia comportamental como para
os modelos genéticos quantitativos de evolução social, os modelos enraizados no primeiro campo assumem
uma ausência de IGEs (e tipicamente um modelo muito simplista de herança de características através de
DGE). Por exemplo, a regra de Hamilton permite-nos explorar as consequências do parentesco entre um
“ator” e um “destinatário”, mas assume que o comportamento expresso depende apenas do genótipo do
primeiro. O ponto principal é que as IGEs devem ser reconhecidas como um fenómeno distinto na evolução
social, e não como uma forma alternativa de conceptualizar as consequências do relacionamento (ver
Capítulo 2 para mais informações sobre isto). Na verdade, uma razão secundária para focar principalmente
nas interações entre indivíduos não relacionados é que isso torna esse ponto exato mais fácil de ver.
4.1 Uma Visão Genética Quantitativa da Evolução Comportamental

sem IGEs
Para compreender as consequências evolutivas dos IGEs, é realmente mais fácil começar com uma breve
introdução à teoria genética quantitativa tradicional. Podemos então mostrar como isto pode ser alargado
para incluir interacções sociais e ilustrar quais as consequências que isto tem para a evolução do
comportamento.
Os leitores já familiarizados com a teoria genética quantitativa clássica utilizada na ausência de IGEs
poderiam avançar com segurança para a secção 4.3 neste ponto. Para aqueles que precisam de uma
atualização, vamos assumir como ponto de partida que o fenótipo (z) de qualquer indivíduo (i) numa
população é determinado por efeitos genéticos e ambientais (Figura 4.1). No caso mais simples, podemos,
portanto, descrever o fenótipo de i como:
zi = + ai + ei (4.1)
onde zi é determinado por um DGE do próprio genótipo do indivíduo (ai ) e do ambiente que ele vivencia
(ei ). Observe que, por convenção, usaremos ai em vez de gi para denotar o DGE, à medida que nos
concentramos no componente genético aditivo da herança que leva à transmissão previsível do fenótipo
através das gerações. O DGE é frequentemente referido
a ÿN
z c
R
e
ÿ
a ÿS
z'
é'
Figura 4.1 Diagrama de caminho mostrando os efeitos diretos (texto preto e setas) e indiretos (texto cinza e
setas) no fenótipo de dois grilos machos em interação (zi e zÿ ). As variáveis
j associadas ao homem focal
são mostradas sem sobrescrito, enquanto as variáveis associadas ao seu parceiro social recebem um
primo. Cada fenótipo é influenciado por efeitos genéticos aditivos (a), ambientais (e) e genéticos indiretos.
r é o parentesco entre os dois homens e descreve a tradução entre os valores genéticos aditivos do indivíduo
focal e seu parceiro social. Embora o ambiente social possa ser fornecido por parentes, neste
capítulo nos concentramos nos casos em que os indivíduos que interagem não têm parentesco (ou
seja, r = 0). ÿ é o coeficiente de interação que traduz o fenótipo do parceiro social em um efeito genético
indireto sobre o macho focal. A seta dupla indica que o efeito de ÿ é recíproco. A aptidão (w) do homem
focal é afetada tanto pelo seu próprio fenótipo (seleção não social, N) quanto pelo do seu parceiro social
(seleção social, S). Fonte: Modificado de McGlothlin et al. (2010).
como um 'mérito genético aditivo' ou 'valor genético' e tanto ele quanto o efeito ambiental são geralmente
expressos em relação à média geral da característica ( ). Eq. É claro que 4.1 pode ser expandido para incluir
mais termos (e, portanto, realismo biológico), mas esta ideia simples constitui a espinha dorsal de toda a teoria
genética quantitativa, independentemente da característica específica que está sendo modelada (Falconer e
Mackay 1996). Se a variação na característica z estiver associada à variação na aptidão relativa, então a
característica está sob seleção. Por outras palavras, os indivíduos da população com valores fenotípicos
particulares terão uma aptidão superior à média. Como a seleção atua sobre os fenótipos, podemos medir sua
força e direção sem qualquer conhecimento da base genética de variação da característica (Lande e Arnold
1983).
O diferencial de seleção direcional (S) representa a seleção total atuando sobre uma determinada
característica fenotípica e pode ser medido como a diferença no valor médio da característica na população
ÿ
antes (z) e depois (z ) seleção (dentro de uma geração):
ÿ
S=z ÿz (4.2)
ou como a covariância entre a aptidão relativa (w) e a característica fenotípica (Lande e

Arnaldo 1983):
S = Cov(w, z) (4.3)
onde a aptidão relativa é simplesmente a aptidão absoluta (W) de um indivíduo escalonada pela aptidão
média da população. Enquanto a Eq. 4.2 pode ser facilmente aplicado quando (nossa proxy de) aptidão
relativa é discreta (por exemplo, sob seleção truncada artificial ou seleção de viabilidade natural), a Eq. 4.3
é mais útil para estudos de seleção natural baseados em medidas mais contínuas de aptidão individual
(por exemplo, o número de descendentes produzidos).
Independentemente de estarmos olhando para comportamentos sociais ou qualquer outro tipo de
característica, vale a pena lembrar que a seleção natural é propriamente considerada como o processo pelo
qual a variação da aptidão é causada pela variação da característica. Consequentemente, uma estimativa
diferente de zero de S precisa ser interpretada com bastante cuidado; uma característica fenotípica (z) pode
covariar com a aptidão relativa, seja porque afeta a própria aptidão (seleção direta) ou porque está correlacionada
com alguma outra(s) característica(s) que o faz (seleção indireta) (Lande e Arnold 1983). Com
Algumas advertências importantes (ver Morrissey et al. 2010), a regressão múltipla permite a separação de alvos de seleção
diretos e indiretos. Para um conjunto de características (por exemplo, z1, z2, z3) nós
pode estimar a seleção direta no enésimo como os coeficientes de regressão parcial de w
em zn. Esta regressão parcial é referida como gradiente de seleção linear e normalmente
denotada .
Seleção pode ser vista como um processo puramente fenotípico, mas as respostas evolutivas
depende da genética. Se quisermos prever as respostas, precisamos, portanto, saber
se, e em que medida, os indivíduos com valores de características que conferem maior aptidão irão
realmente transmitem seus fenótipos para a próxima geração. Em termos simples, isso significa
saber quanto da variação em z que observamos é explicada por diferenças genéticas entre os indivíduos. Da
Eq. 4.1 segue que a variância (Var) para a característica z é:
Var(z) = Var(a) + Var(e) + 2Cov(a, e) (4.4a)
No entanto, os estudos genéticos quantitativos são normalmente concebidos de tal forma que é razoável
assumir que os efeitos ambientais (e) e genéticos (a) não estão correlacionados, permitindo a simplificação para:
Var(z) = Var(a) + Var(e) (4.4b)
onde Var(z) é a variância fenotípica e Var(a) é a variância genética aditiva.

Normalmente, estes são denotados por VP e V respectivamente,
A então adotaremos esta notação
daqui em diante. V A assim, nos dá uma medida da quantidade de variação de características que é
determinada pelos genes que frequentemente expressamos como uma proporção de VP. Essa proporção é chamada de
herdabilidade em sentido estrito (h2).
A herdabilidade é, portanto, a proporção de variação explicada pela genética (aditiva)
diferenças entre os indivíduos. É também a proporção da mudança no fenótipo
distribuição causada pela seleção em uma geração que esperamos que seja transmitida para a próxima.
Podemos prever a resposta da característica (R) à seleção direcional como o
mudança na média da característica em um único intervalo de tempo de geração. Isso é feito usando a
equação de criador univariada, que pode ser parametrizada em termos de h2 e S, ou V e : A
Var(a) Cov(w, z)
R = h2 S = Cov(w, z) = V(a) = VA (4.5)
Var(z) Var(z)
Quando temos múltiplas características sob seleção (direta e/ou indireta) que provavelmente
estar correlacionada, talvez em parte devido a efeitos genéticos, a equação multivariada dos criadores
é usado em seu lugar (Lande 1979). Agora precisamos prever não um único valor de R, mas sim um
vetor de mudanças previstas nas médias das características para n características. Este modelo geralmente é escrito como:
ÿz = G (4.6)
Observe que a fonte em negrito é usada para diferenciar vetores e matrizes de escalares. Em
Eq. 4.6, o lado esquerdo é o vetor de respostas de seleção previstas (ou seja, um equivalente multicaracterística
de R na Eq. 4.5), enquanto contém os gradientes de seleção para cada característica.
Ambos os vetores terão comprimento n (ou seja, o número de características). Aqui, G é a genética aditiva
matriz de variância-covariância. Esta é uma matriz quadrada e simétrica com n linhas e n
colunas que contêm os dados genéticos necessários na forma de variâncias genéticas aditivas para cada
característica (V A) na diagonal e covariâncias genéticas aditivas (CovA) para
cada par de características fora da diagonal. Portanto, para o caso multivariado mais simples (ou seja, 2
características, 1 e 2), G pode ser escrito por extenso como:
CovA1,2
(4.7)
G = [ VA1
CovA1,2 VA2 ]
Até agora, delineámos uma abordagem genética quantitativa padrão para compreender e prever como as características
geneticamente variáveis (incluindo, mas não se limitando a comportamentos) responderão à selecção. A validade destes
modelos depende, obviamente, de muitas suposições. Do ponto de vista da genética comportamental, é importante notar que os
modelos genéticos quantitativos clássicos são formulados para nos ajudar quando não conhecemos necessariamente a
arquitetura genética detalhada que sustenta a variação genética, mas podemos assumir que uma característica é poligênica (ou
seja, influenciada por muitos genes). Mais formalmente, os modelos preditivos de mudança mostrados acima assumem um
modelo infinitesimal de ação genética, o que significa que se presume que o efeito genético (aditivo) (ai na Eq. 4.1) surge de um
número infinito de genes, cada um com efeito infinitamente pequeno. Neste caso, podemos – para efeitos de compreensão da
dinâmica fenotípica – esperar razoavelmente substituir a compreensão mecanicista do genótipo pelo mapa fenótipo (ou seja, o
conhecimento de quais genes afetam a característica, onde estão localizados e quais produtos eles codificam) por uma descrição
estatística. É claro que, para os pesquisadores interessados nos detalhes mais sutis da arquitetura genética, demonstrar que
uma característica comportamental é hereditária proporciona poucos insights. É, no entanto, um primeiro passo bastante útil,
uma vez que as investigações genéticas moleculares de comportamentos, na ausência de qualquer evidência de um
componente genético aditivo, estão provavelmente fadadas ao fracasso desde o início.
4.2 Adicionando IGEs à Teoria Tradicional

Tendo exposto a teoria relevante na ausência de IGEs, chegamos agora à questão do que muda quando
as características dependem dos fenótipos de indivíduos da mesma espécie em interação. Vamos
começar expandindo a Eq. 4.1 de modo que z depende de alguma variável ambiental específica e
mensurável x (por exemplo, temperatura, densidade populacional):
zi = + ai + bxi + ei (4.8)
onde subscrevemos x (xi ) para deixar claro que é o valor experimentado por um indivíduo que determina
seu fenótipo. O efeito de x sobre z é descrito pela inclinação b, que é a resposta plástica média (de todos
os indivíduos) em z a uma mudança unitária em x. Mantemos o efeito ambiental geral ei que representa
efeitos não genéticos em z além do impacto específico da variável x. Até agora, isso realmente não muda
muito: as influências genéticas em nível populacional sobre z ainda são totalmente capturadas pela
estimativa da genética aditiva direta
variação V A.
No entanto, e se z for um comportamento social e x for agora uma característica expressa por um
parceiro de interação j? Se for esse o caso, podemos reescrever a Eq. 4.8, adicionando alguns subscritos
adicionais para evitar confusão e usando ÿ no lugar de b para denotar especificamente um efeito plástico social
como:
zi = z + azi + ÿxj + ezi, (4.9a)

4.2 Adicionando IGEs à Teoria Tradicional 67
Agora deixe a característica do parceiro (x) ser geneticamente variável de modo que xj dependa do genótipo
de j, Eq. 4.9a pode ser expandido como:
zi = z + azi + ÿ( x + axj + exj) + ezi (4.9b)
Da Eq. 4.9b, segue-se diretamente que o fenótipo de i na característica z está agora sujeito tanto ao
DGE (azi) e um IGE do traço 'interator' x, ÿ axj do parceiro social . Uma consequência de
isto é que a variância genética total para a característica z na população não é mais descrita
pela variância genética aditiva direta V Em vez disso,A.agora também dependerá da genética
variância para a característica x e na magnitude do ÿ (ver Figura 4.1).
Embora não seja imediatamente óbvio a partir das Eqs. 4.9a e 4.9b, uma consideração importante é que
pode haver uma correlação entre o DGE de um indivíduo em sua própria característica,
e o IGE desse mesmo indivíduo sobre os fenótipos de outros. Em outras palavras, e pagando
muita atenção aos subscritos, há uma correlação entre azi e axi (em oposição
entre azi e axj). Biologicamente, as correlações entre IGE e DGE surgem do
mesmos processos subjacentes que qualquer outra correlação genética – nomeadamente pleiotropia e/ou
desequilíbrio de ligação. No caso limite em que z e x são na verdade a mesma característica, o
a correlação genética será, obviamente, +1. Este seria o caso se, por exemplo, a agressão
é um traço focal hereditário (z), mas também varia plasticamente (ÿ ÿ0) com a agressão conforme exibido
por um co-específico rival (x). Este tipo de estrutura de correlação é muito importante porque,
matematicamente Var(a+b) = Var(a)+Var(b)+2Cov(a,b) o que necessariamente significa que
a variância genética total para z na Eq. 4.9b deve depender não apenas de V mas Az
eV Machado
também no valor de CovA(z, x). Como destacaremos mais tarde, o sinal e a magnitude de qualquer
a covariância entre DGE e IGE pode ser muito importante. Na verdade, a existência deste
covariância é a razão pela qual os ambientes sociais podem evoluir em resposta à seleção direta
em traços focais (e vice-versa).
4.2.1 Modelos 'Baseados em Características' e 'Particionamento de Variância' de IGEs
Até agora, assumimos que conhecemos tanto o traço focal (z) quanto o interator do parceiro.
característica (x) da qual z depende. Como ambas as características são conhecidas e poderiam ser medidas se
queria parametrizar o modelo, Eqs. 4.9a e 4.9b são considerados um exemplo de
a 'abordagem baseada em características' para modelar IGEs. No entanto, e se não soubermos exatamente
quais aspectos do fenótipo do parceiro são relevantes? Ficando com o caso de uma diádica
interação entre o focal i e o parceiro j, poderíamos reescrever as Eqs. 4.9a e 4.9b como:
zi = z + azi + azÿj + ezij (4.10)
' denotar
onde az ' j é o efeito genético indireto (aditivo) de j sobre zi (usamos o traço primo a expresso
pelo parceiro social). Supondo que haja apenas um único interator
traço, az ÿ = ÿaxj, podemos reconciliar as Eqs. 4.9a, 4.9b e 4.10, observando que, embora
j o componente não genético do efeito indireto das Eqs. 4.9a e 4.9b (exj) é
agora incluído no efeito ambiental geral em z (mas subscrito ij como este
o efeito ambiental também é uma função do parceiro j) (ver Figura 4.1).
Curiosamente, desde que estejam disponíveis estruturas de dados apropriadas (discutidas abaixo),
é possível parametrizar o modelo mostrado na Eq. 4.10, e particionar a variância em z em
contribuições de DGE e IGE sem conhecimento da característica x do interator. Um bom
A característica desta abordagem de 'particionamento de variância' é que ela é facilmente generalizada para grupos
de tamanho n indivíduos interagindo, o que deveria ser útil como, na realidade, interações sociais
certamente pode envolver mais de um parceiro. Seguindo Bijma et al. (2007a):
zi = z + azi + ÿn jÿi azÿj + gk + ezij

(4.11)
onde g é um efeito do grupo social (expresso em relação à média geral), e o

Os IGEs experimentados por i são somados a todos os parceirosj do grupo k. Seguindo da Eq. 4.11,
Bijma et al. (2007a) também introduziram o conceito de 'valor genético total' (TBV) que
para qualquer indivíduo descreve seu impacto (através de GDEs e IGEs) na média
de z. A variância em TBVs é então uma medida de variância genética para z que inclui ambos
contribuições diretas e indiretas e é especificado para uma característica z como:
2
VTBVz = VAz + 2(n ÿ 1)CovAz,zÿ + (n ÿ 1) VAzÿ
(4.12)
onde VAz e VAzÿ são as variâncias direta e IGE, respectivamente, e CovAz, zÿ é a

Covariância DGE-IGE. Como as variâncias são positivas (a menos que zero), o primeiro e o terceiro termos
no lado direito da Eq. 4.12 deve ser positivo. No entanto, o segundo termo – o h
covariância – pode ser positiva ou negativa. Como resultado, e dependendo do sinal de
esta covariância, o VTBV pode ser maior ou menor que a estimativa convencional de
V A.VTBV não é exatamente um substituto direto para V em,Apor exemplo, o criador univariado
equação. Isso ocorre porque uma vez que você tenha uma estrutura de grupo, existe a possibilidade de seleção
em vários níveis (ou seja, seleção entre grupos, bem como entre indivíduos dentro de grupos).
No entanto, numa primeira aproximação, os IGEs podem ser considerados como uma alteração do montante total
de variância genética que está disponível para facilitar uma resposta de seleção em z. Se presentes, eles
pode levar a respostas de seleção mais rápidas ou mais lentas (dependendo em grande parte do sinal de
qualquer covariância DGE-IGE) do que o previsto pelos modelos tradicionais.
Uma visão alternativa deste mesmo processo, que é mais facilmente compreendido ao reverter para a
perspectiva baseada em características (TB), é que uma covariância entre DGEs e IGEs
leva à coevolução da característica focal sob seleção e do ambiente social (ou seja, o
traço de interator). Uma vez que qualquer mudança evoluída na expressão média do traço do interator (x)
no ambiente social afetará a média da característica focal (z), as mudanças em z ao longo da geração serão
diferentes das previsões feitas usando a equação do criador (que assume
nenhuma mudança no ambiente). A resposta será maior ou menor do que o previsto em
a ausência de IGE (e em quanto)? Bem, isso depende do sinal e da magnitude
de ÿ e CovA(z, x).
Assim, sob uma visão de particionamento de variância, é mais fácil pensar em IGEs como mudanças
a variância genética total disponível para facilitar uma resposta de seleção em z, enquanto sob
a visão baseada em características, eles talvez sejam mais facilmente compreendidos como causadores da coevolução
entre z e x. Embora não seja fácil ver isto sem recorrer a um tratamento algébrico intimidante, ambas as
perspectivas podem ser mostradas como equivalentes e são
portanto, formas igualmente válidas de conceituar o papel dos IGEs (McGlothlin e Brodie
2009).
4.3 Da Teoria ao Empirismo

Conforme descrito acima, os modelos teóricos de IGEs foram formulados em dois aspectos principais:
formas que se tornaram conhecidas como abordagens 'baseadas em características' e 'particionamento de variância'
(ver McGlothlin e Brodie 2009). Estes são representados para o caso de um diádico
interação pelas Eqs. 4.9b e 4.10, respectivamente. Por mais banal que isto pareça, um ponto de partida
importante para qualquer empirista é certificar-se de que compreende estes enquadramentos suficientemente
bem para decidir que tipo de modelo pode ser mais facilmente (ou útil) parametrizado para a questão em
questão.
Embora as duas abordagens sejam igualmente válidas e possam ser 'traduzidas' matematicamente
através de uma série de cenários, elas geralmente não: (i) têm requisitos de dados idênticos, (ii) fazem as
mesmas suposições, ou (iii) usam os mesmos parâmetros para fazer inferências evolutivas. Isto cria um
potencial óbvio para confusão. Por exemplo, na abordagem baseada em características, um coeficiente ÿ
diferente de zero pode ser maior ou menor que zero.
Isto às vezes levou a uma distinção entre IGEs 'positivos' e 'negativos', com o sinal descrevendo a direção
da mudança no fenótipo focal esperado com o aumento no valor da característica do parceiro. No entanto,
discutir IGEs positivos e negativos em uma abordagem de particionamento de variância não faz sentido,
uma vez que ÿ é indefinido. Por outro lado, os estudos de particionamento de variância (VP) enfatizam o
sinal da covariância entre DGE e IGE (CovAz,zÿ na Eq. 4.12). Isto ocorre porque um valor positivo levará a
respostas de seleção aceleradas, enquanto uma covariância negativa geralmente restringirá as taxas de
evolução esperadas. Sob um modelo baseado em características, a mesma inferência pode ser tirada não
do sinal ÿ, mas do sinal de ÿ.CovAz, x.
Se o exemplo acima parece um pouco misterioso, é porque é. No entanto, o ponto principal é

simplesmente que os dois quadros podem certamente ser utilizados para obter as mesmas informações,
mas normalmente os modelos e resultados são apresentados de uma forma que não torna isso óbvio.
Assim, para qualquer estudo específico, é necessário tomar uma decisão pragmática sobre qual abordagem
– baseada em características ou particionamento de variância – deve ser empregada. Uma recomendação
geral não é realmente sensata, uma vez que ambos têm pontos fortes e limitações diferentes.
4.3.1 Usando modelos baseados em
características Em nossa experiência, a maioria dos biólogos comportamentais considera a abordagem

baseada em características para IGEs mais intuitiva. Isto provavelmente ocorre porque coloca uma ênfase
mais forte nos comportamentos reais que medeiam as interações sociais. Na abordagem baseada em
características, a contribuição dos IGEs para a variação em uma característica focal é uma consequência
da magnitude de ÿ e da quantidade de variação genética na 'característica interator' expressa por parceiros
da mesma espécie. Estimar ÿ parece simples, pelo menos inicialmente. Por exemplo, conforme formulado
na Eq. 4.9a, ÿ poderia ser simplesmente estimado a partir de uma regressão linear de z focal no parceiro x
(obviamente isso significa que ambas as características devem ser observadas e medidas no experimento).
No caso em que existem múltiplos preditores (por exemplo, características interatores adicionais), então ÿ
torna-se o vetor de coeficientes de regressão parciais (Bailey e Hoskins 2014). No entanto, estritamente
falando, o uso da regressão simples (múltipla) pressupõe uma causalidade unidirecional que pode nem
sempre ser razoável se o feedback ocorrer dentro do período de tempo da interação observada. Imagine o
cenário simples mencionado anteriormente, no qual z e x são a mesma característica – agressividade –
expressa em foco e parceiro, respectivamente. É certamente razoável esperar que zi responda plasticamente
a xj , mas talvez menos razoável esperar que o comportamento do indivíduo focal não leve então à
modificação do fenótipo do parceiro (e assim por diante, ad infinitum). Nesses cenários, o coeficiente de
regressão estimado a partir dos dados observados pode não medir realmente ÿ conforme definido num
modelo teórico (Bijma 2014).
Tomando a abordagem baseada em características, devemos também estimar VA para a característica do interator se nós
deseja inferir a presença de IGEs em uma determinada população. O último pode ser feito usando
qualquer número de métodos estatísticos padrão que também possam ser usados para estimar os GDEs
(ou seja, V para o comportamento focal). Os métodos estatísticos aplicáveis incluem pais-filhos
A
modelos de regressão, ANOVA e efeitos lineares mistos. Embora análises específicas possam certamente ser complexas,
a premissa subjacente a todas é simples. Se indivíduos intimamente relacionados
(que por definição compartilham genes) também são fenotipicamente semelhantes, então podemos concluir
existe uma base genética para a variação das características. A força deste padrão pode, portanto, ser usada
estimar V
A para uma característica e no contexto multivariado CovA entre características. Por isso,
os dados extras necessários aqui são o conhecimento da estrutura do pedigree (ou seja, relacionamentos)
ou parentesco genético entre indivíduos medidos na população. Este conhecimento
pode vir de um projeto de melhoramento experimental em um estudo de laboratório ou de dados genéticos moleculares
coletados em um estudo de campo. Não iremos revisá-los mais aqui, mas o
leitor desconhecido pode consultar Falconer e McKay (1996), Lynch e Walsh (1998)
e Wilson (2014).
Apesar da nossa visão de que os modelos baseados em características são mais intuitivos para muitas pessoas, eles também
vem com algumas desvantagens. A primeira, que se relaciona mais com a interpretação do que com a implementação,
é que às vezes tem havido uma tendência na literatura para erroneamente
confundir a presença de plasticidade social (ou seja, um ÿ diferente de zero) com a presença de IGEs.
Assim, para ficar claro, estudos populacionais únicos que estimam ÿ não nos dizem, por si só
sobre a real importância dos IGEs. Isto porque é perfeitamente possível que uma grande
ÿ deve estar associado a uma característica de interator não herdável, de modo que não haja IGEs. Em
em nossa opinião, estudos que estimam ÿ, mas não a (co)variância genética, são, no entanto, valiosos,
em parte porque nos dizem algo sobre se as IGEs são possíveis, mas provavelmente ainda mais porque a plasticidade
social é um fenómeno interessante por si só.
Em segundo lugar, pelo menos em relação aos modelos de particionamento de variância, é menos claro como
as análises devem ser estendidas para lidar com múltiplos parceiros interagindo simultaneamente.
Terceiro, talvez a maior limitação seja que eles exigem conhecimento de exatamente quais
característica(s) expressa(s) pelos parceiros sociais influenciam causalmente os fenótipos focais de interesse. Em
Para um modelo teórico, isso é trivial, mas para um empirista, a causalidade pode ser difícil de determinar. Se o interator
(hereditário) e os traços focais estão correlacionados, mas apenas através de um
dependência de, por exemplo, algum efeito ambiental não controlado, uma estimativa diferente de zero de ÿ pode
facilmente levar a inferências errôneas de IGEs. Formalmente, o problema é que
a regressão fenotípica (parcial) da característica focal no fenótipo do parceiro (ou seja, o estimador
para ÿ) não é uma estimativa válida da regressão genética (o que é quando a relação
é verdadeiramente causal). Em um sentido estatístico, esta é exatamente a mesma questão que motiva a necessidade de
interpretação cautelosa dos diferenciais de seleção diferentes de zero destacados na seção 4.2.
o mesmo problema também pode ser aplicado ao contrário; uma estimativa pequena e não significativa de ÿ obtida
regredir o traço focal (z) no traço do parceiro (x) pode levar alguém a concluir que pode
não haverá IGEs. No entanto, é possível que os IGEs estejam presentes, mas não sejam impulsionados pela
traço assumido x – uma possibilidade denominada 'IGEs enigmáticos' (Bailey e Hoskins 2014). Na verdade,
é até possível que exista uma dependência real de z em x conforme hipotetizado, mas que isso
está sendo mascarado pela variação em algum outro parâmetro. Quando há dados disponíveis sobre múltiplas
características do parceiro (e/ou variáveis de incômodo), a análise de regressão múltipla apresenta
uma rota para melhorar a inferência de causalidade (Bailey e Hoskins 2014), embora genérica
preocupações sobre confundir causalidade com correlação devem sempre nos dar uma pausa para
pensamento.
4.3.2 Usando Modelos de Particionamento de Variância
Desenvolvida inicialmente para aplicações na produção pecuária, esta estratégia para estimar IGEs provavelmente
parece menos intuitiva para pesquisadores comportamentais novos em quantitativa.
genética. No entanto, merece atenção dos empiristas, pois oferece, sem dúvida, uma abordagem mais ampla.
aplicabilidade. É também a abordagem mais comum que tem sido adoptada na prática, em
pelo menos para estudos de populações de vertebrados selvagens e em cativeiro. Isto ocorre em parte porque tais
populações são frequentemente caracterizadas por pedigrees complexos que são melhor analisados usando
uma forma particular de modelo linear de efeitos mistos conhecido como 'modelo animal' (Wilson
e outros. 2009). De forma útil, o modelo animal padrão empregado rotineiramente para estimar DGEs
é prontamente estendido para incluir IGEs e pode ser implementado em modelo misto padrão
pacotes.
Como isso funciona na prática? Lembre-se de que, sob a abordagem de particionamento de variância,
As IGEs ainda surgem de uma (ou mais) característica do interator expressa por um parceiro social (ver
Eq. 4.10 para o caso diádico). No entanto, esta característica do interator é agora desconhecida e não medida. No
entanto, se a informação de linhagem estiver disponível tanto para os indivíduos focais como para os parceiros,
continua a ser possível estimar a variação na IGE entre parceiros sociais.
variância genética para alguma característica focal. Isto decorre da ideia de que uma característica sujeita a
Os IGEs podem realmente ser considerados como tendo controle genético que é “compartilhado” entre múltiplos
indivíduos. Portanto, no caso diádico, o fenótipo (i) de um indivíduo focal depende potencialmente
em dois genótipos – o seu e o do seu parceiro (j). Na verdade, poderíamos simplesmente reatribuir
o fenótipo do indivíduo focal ao seu parceiro e aplicar qualquer estatística apropriada
método adequado para estimar V Com
A. fenótipos focais atribuídos aos parceiros, a resposta
seria agora uma estimativa da variância genética indireta (ou seja, VAzÿ na Eq. 4.12). No entanto,
na prática, é melhor modelar a característica como dependente de ambos os genótipos simultaneamente, pois isso
permite a estimativa conjunta de variâncias genéticas diretas e indiretas ao longo de
com a covariância DGE-IGE que é tão importante para a dinâmica evolutiva. Dentro de
estrutura do modelo animal usada até o momento, isso envolve ajustar o direto (do focal)
e valores genéticos indiretos (do parceiro) como efeitos aleatórios, embora notemos que
outras formas de indexar genótipos focais e parceiros para inclusão, pois efeitos aleatórios podem
ser apropriado para estruturas de dados específicas (por exemplo, por pai, linhagem ou clone).
Em relação às abordagens baseadas em características, o particionamento de variância tem diversas vantagens
adicionais. Primeiro, é muito mais fácil ir além do caso diádico e analisar as interações em
grupos de tamanho maior (seguindo a Eq. 4.11) (Bijma et al. 2007a). Normalmente, ao fazê-lo, é
assumiu que todos os indivíduos dentro de um grupo interagem igualmente, enquanto nenhuma interação ocorre
entre membros de grupos diferentes. No entanto, esta suposição pode ser relaxada e
é possível ponderar IGEs de parceiros específicos de acordo, por exemplo, com a proximidade geográfica em
estudos de competição de árvores (Cappa 2008) ou com a conexão em um contexto social.
rede para animais selvagens (sugerido em Wilson (2014) mas ainda não tentado). A inferência estatística também
é mais direta, uma vez que a comparação de, por exemplo, um animal
modelo incluindo um GDE apenas para um com GDE e IGE fornece um teste explícito para IGEs.
Em contraste, sob uma análise baseada em características, tanto ÿ como h2 da característica do parceiro devem
ser estimados em análise separada com a incerteza nestes dois parâmetros subsequentemente.
combinados de alguma forma.
Embora esses recursos signifiquem que o particionamento de variância seja preferido pela maioria das estatísticas
modeladores que trabalham com dados empíricos, isso não significa que seja um exercício trivial; o
a disponibilidade de métodos estatísticos só é útil se houver dados adequados para analisar e
aqui, como sempre, o diabo está nos detalhes. Quantos dados são realmente necessários para um estudo
poderoso? Qual desenho de melhoramento seria melhor para usar em um estudo experimental? Como o poder
de detectar IGE muda com o tamanho do grupo? Responder a estas questões é difícil e ultrapassa o âmbito
deste capítulo, mas destacamos que é difícil obter respostas simples analiticamente (Bijma 2010) e que as
estruturas de dados ideais para estimar IGEs podem muitas vezes ser subótimas para GDEs (e vice-versa).
Uma estratégia potencialmente útil seria usar métodos de análise de poder e sensibilidade baseados em
simulação que já estão disponíveis para o caso de efeitos genéticos maternos (Morrissey e Wilson 2010) e
poderiam ser prontamente estendidos a casos mais gerais de IGE.
4.3.3 O conhecimento da característica do interator é fundamental para o seu estudo?
Como já foi observado, a abordagem de particionamento de variância permite a estimativa de IGEs numa
característica focal sem ter conhecimento explícito dos comportamentos dos parceiros. Conceitualmente,
talvez seja útil pensar nos IGEs como refletindo a variação genética entre parceiros para alguma característica
latente que não observamos diretamente, mas que pode ser conceituada como “fenótipo focal impactante”.
Isso às vezes é chamado de “desempenho”, mas na realidade pode ser um amálgama de múltiplas
características desconhecidas do parceiro. Esta é então uma distinção importante entre métodos de
particionamento baseados em características e métodos de particionamento de variância; o primeiro teste para
IGEs decorrentes de uma única característica de parceiro (x), o último integra o fenótipo multivariado do
parceiro. O particionamento de variância, portanto, evita a questão do “IGE enigmático” discutido anteriormente.
No entanto, ser agnóstico quanto à fonte do IGE significa necessariamente uma percepção reduzida dos
processos comportamentais que medeiam as interações. Se isso é problemático ou não, depende bastante
dos objetivos do estudo. Por exemplo, se estivermos interessados em saber como as IGE provenientes de
interacções competitivas moldam a evolução de alguma característica dependente de recursos (por exemplo,
crescimento) sob forte selecção, podemos não estar preocupados com os detalhes comportamentais das
competições que decidem a aquisição de recursos. Por outro lado, se quisermos saber se a selecção baseada
no crescimento poderá causar uma evolução correlacionada da agressão durante disputas sobre recursos
limitados, isso será crucial.
Conhecer – e medir – ambas as características torna-se, portanto, importante se quisermos compreender
a sua coevolução. Isto é especialmente verdadeiro se ambas as características provavelmente estiverem sob
seleção, um ponto que já foi levantado em relação aos efeitos maternos (ver Hadfield 2012), onde os dois
modelos mais conhecidos, os de Willham (1963) e Kirkpatrick e Lande (1989, 1992) fornece exemplos de
particionamento de variância e abordagens baseadas em características, respectivamente. O modelo de
Willham (1963) é amplamente utilizado em cenários pecuários onde pode ser razoável assumir que a seleção
natural na(s) característica(s) materna(s) que causa(m) IGEs no fenótipo da prole é fraca, pelo menos em
relação à força da seleção artificial na(s) característica(s) focal(is). por exemplo, taxa de crescimento da prole).
Por outro lado, em populações selvagens é amplamente esperado que a expressão do cuidado materno (a
característica interatora) seja dispendiosa para a mãe (ou seja, selecionada através da aptidão materna), mas
cause efeitos benéficos no fenótipo da prole (a característica focal) (ou seja, selecionada por meio da aptidão
da prole).
Aqui, o uso do modelo de Kirkpatrick e Lande baseado em características nos permitiria incluir a seleção no
cuidado materno e assim capturar a dinâmica coevolutiva resultante.
Um último ponto a ser observado em relação à distinção entre particionamento baseado em características
versus particionamento de variância é que para o empirista é possível e útil validar cruzadamente as
conclusões de cada um usando estratégias de modelagem “híbridas” (McAdam et al. 2014). Por exemplo, se
identificamos corretamente uma característica hereditária do parceiro x com um ÿ causal diferente de zero para focal
4.4 Evidência Empírica para IGEs sobre Características Comportamentais 73
característica z, então prevemos: (i) que IGE será detectável em y usando uma análise de
particionamento de variância e (ii) que haverá uma correlação genética direta entre x e 'desempenho'
indireto para z. A segunda previsão é facilmente testada, por exemplo, em um modelo animal
bivariado de x e z com IGEs especificados apenas neste último. Isto requer apenas que existam
ligações de linhagem entre indivíduos focais e parceiros, embora o poder seja maior se x e z forem
medidos em todos os indivíduos (independentemente das suas designações focais versus parceiros).
4.4 Evidências Empíricas para IGEs sobre Características Comportamentais
Neste ponto, o leitor pode muito bem estar a perguntar-se que provas existem realmente de que os
IGEs são um contribuidor importante para a variação comportamental nos sistemas naturais.
Infelizmente, apesar do desenvolvimento de estratégias de modelagem tratáveis, conforme descrito
acima, o progresso teórico no sentido de compreender a importância evolutiva de ÿ e IGEs excede
em muito o progresso empírico. Em termos simples, sabemos que as IGEs podem ser realmente
importantes para a evolução comportamental, mas provavelmente ainda não temos estimativas
empíricas suficientes para generalizar sobre até que ponto elas realmente o são. No entanto, alguns
insights podem ser obtidos considerando estudos empíricos até o momento.
4.4.1 A plasticidade social do comportamento é generalizada
Na Tabela 4.1 apresentamos as estimativas disponíveis de ÿ para características comportamentais

estimadas dentro da estrutura IGE baseada em características. A característica mais marcante
desta tabela é a falta geral de estudos que estimem formalmente ÿ. As estimativas atuais de ÿ estão
restritas a apenas dois grupos taxonômicos (artrópodes e peixes), sendo que os primeiros
representam apenas uma única espécie (o guppy, Poecilia reticulata). Além disso, todas as
estimativas actuais de ÿ baseiam-se em estudos laboratoriais e a maioria das estimativas foram
obtidas utilizando diferentes linhas endogâmicas ou populações. Uma exceção óbvia é o trabalho em
Drosophila serrata usando populações experimentais para examinar como ÿ evolui (Chenoweth et
al. 2010). A Tabela 4.2 mostra que ÿ foi estimado para uma diversidade de comportamentos
conhecidos por serem fortemente dependentes de interações sociais para a sua expressão. Os mais
minuciosamente examinados são os comportamentos envolvidos na resposta antipredador, incluindo
um conjunto de comportamentos de inspeção, proximidade e escolaridade em guppies (Bleakey e
Brodie 2007; Edenbrow et al. 2017) e a resposta de susto de Drosophila melanogaster (Bailey e
Hoskins 2014). . ÿ também foi estimado para comportamento agressivo, incluindo agressão pré-
canibalística no isópode Socorro (Bleakey et al. 2013) e o número de investidas agressivas em D.
melanogaster macho (Saltz 2013), bem como para latência de montagem feminina no críquete de
campo Teleogryllus oceanicus (Bailey e Zuk 2012).
Uma segunda característica da Tabela 4.1 é a grande variabilidade nas estimativas de ÿ. Para
estudos que fornecem uma estimativa única de ÿ, existem igualmente muitos valores positivos (Saltz
2013; Chenoweth et al. 2010) e negativos (Bleakey et al. 2013; Bailey e Hoskins 2014). Além disso,
em estudos onde são fornecidas múltiplas estimativas de ÿ (devido à utilização de múltiplas linhas
ou populações consanguíneas), os valores variaram frequentemente de negativo a positivo para o
mesmo comportamento que está a ser examinado (Bleakey e Brodie 2007; Bailey e Zuk 2012;
Edenbrow e outros 2017). Mesmo quando estimativas positivas consistentes de ÿ foram documentadas
para um determinado comportamento, como a distância média do predador e a proporção de tempo gasto
ÿ
Tabela 4.1 Estudos empíricos que quantificam formalmente o coeficiente de interação (também conhecido como ÿ) para características comportamentais.
Taxonômico Comum
grupo Espécies nome Projeto Comportamento Referência
Artrópode Drosófila Mosca da fruta Linhas consanguíneas Estocadas agressivas 0,098 Saltz (2013)
melanogáster
Linhas consanguíneas Resposta de susto ÿ0,49 Bailey e Hoskins
(2014)
Drosophila serrata Mosca da fruta Experimental Ajustando cuticular Positivo Chenoweth et al. (2010)
evoluçãoa) hidrocarbonetos em
resposta para mulher
Termosferoma Socorro Duas populações Latência para atacar ÿ0,05 Bleakey et al. (2013)
termófilo isópode
Teleogryllus oceanicus Críquete de campo Múltiplo Montagem feminina ÿ0,63–0,40b) Bailey e Zuk (2012)
populaçõesb) latência
ÿ
ÿ
Peixe Peocilia reticulata Guppy Linhas consanguíneas Antipredador ÿ1,14–0,93 Bleakey e Brodie
comportamentosc) (2007)
Múltiplo Distância) 0,85–1,58 Edenbrow et al. (2017)

populaçõesd)
Tempo 0,33–2,00 Edenbrow et al. (2017)
Coordenação ÿ0,26–0,34 Edenbrow et al. (2017)
a) Um total de 16 gerações de evolução experimental em populações replicadas com intensidades variadas de seleção natural e sexual. ÿ mostrou-se significativamente
evoluem em resposta à seleção sexual para dois metilalcanos (2MeC28 e 2MeC30).
b) Foi demonstrado que um total de quatro populações diferentes (Kauai ancestral e contemporâneo, Mission Beach e Hilo) tinham valores significativos de ÿ para a seletividade feminina
a um sinal acústico artificial.
c) Uma gama de comportamentos antipredadores (tempo de proximidade com o predador, tempo orientado para o predador, tempo agitado pela presença de um predador, tempo gasto na escolarização, número
de inspeções de predador) apresentaram valores significativos de ÿ. ÿ sempre foi positivo e mais forte ao examinar os mesmos comportamentos no indivíduo focal e nos parceiros.
d) Foram utilizados guppies de quatro populações de alta predação e quatro de baixa predação em Trinidad.
e) Uma série de comportamentos antipredadores foram examinados: distância = distância média do predador, tempo = proporção de tempo gasto mais próximo do predador, e
coordenação = distância média entre peixes focais e parceiros.
ÿ
ÿ
Tabela 4.2 Estudos empíricos que documentam formalmente a existência de IGEs significativos para características comportamentais.
Taxonômico Comum Trabalho TB ou

grupo Espécies nome campo Projeto VB Comportamento VAz VAzÿ CovAz, zÿ
T2 Referência
Platelminto Macrostomum Flatworm Laboratório Ambas as linhas consanguíneas Tempo para o primeiro — — — — Marie-Orleach
lignano cópula e outros. (2017)
Artrópode Drosófila Mosca da fruta Lab TB linhas consanguíneasa) Resposta de sobressalto — — — — Bailey e
melanogáster Hoskins (2014)
Lab TB Linhas consanguíneas Estocadas agressivas — — — — Saltz (2013)

Vice-presidente de laboratório meio-irmão Duração da cópula 15,88 1,33 ÿ0,13 0,18 Eduardo et al.
(1.15) (0,57) (0,28) (0,07)ÿ (2014)
D. serrata Mosca da fruta Lab TB meio-irmão Ajustando cuticular — — — — Petfield et al.
hidrocarbonetos em (2005)
resposta para mulher
ÿ
ÿ
Nicróforo Enterrando Vice-presidente de laboratório Cross Vagando larval 323,81 706,58 ÿ0,22 0,01 Cabeça et al. (2012)
vespilloides besouro promovendo comportamento (0,26) (0,04)ÿ
Enchenopa Cigarrinha Divisão de irmãos completos do vice-presidente do laboratório Preferência de posicionamento — — — — Vergalhão e
binotata família Rodríguez (2013)
Gryllus Pedigree do vice-presidente do laboratório de críquete de campo Agressão 0,05 0,03 ÿ0,83 0,02 Santostefano
bimaculatus população (0,02) (0,02) (0,37) (0,03)ÿ e outros. (2017)
Peixe Peocília Guppy Linhas endogâmicas Lab TB Anti-predador — — — — Bleakey e

reticulada comportamentos Brody 2007
Gadus morhua Atlantic cod Lab VP meio-irmão Segunda barbatana dorsal 16h44 0,19 0h30 1,37 Nielson et al.
erosãob) (3,82) (0,10) (0,25) (0,60)ÿ (2014)
Vice-presidente de laboratório meio-irmão Terceira barbatana dorsal 0,09 0,03 0,78 0,48 Nielson et al.
erosãob) (1.08) (0,03) (0,44) (0,39)ÿ (2014)
Oryzias latipes Medaka Laboratório TB Artificial Agressão c) — — — — Ruzzante e

seleção Doyle (1991)
(Contínuo)
ÿ
Tabela 4.2 (Continuação)
Taxonômico Comum Trabalho TB ou

nome campo VB Comportamento T2 Referência
grupo Espécies Projeto VAz VAzÿ CovAz, zÿ
Pássaros Gallus gallus Galinha poedeira Laboratório Vice-presidente

Linhagem Mortalidade por 960 132 - 0,20ÿ Bijma et al.
população bicando (2007b)
Coturnix Laboratório de codornas japonesas Vice-Presidente Artificial Alimentação eficiente) — — — — Muir (2005)
japonesa seleção
Larus canus Pedigree de vice-presidente de campo de gaivota comum Momento da postura dos ovos 4,52 1,49 ÿ0,53 -Brommer e
população (1.2) (0,53) (0,22) Rattiste (2008)
Mamífero Neovisão visão Vison Laboratório Vice-Presidente Artificial Marcas totais de mordidab) 2,95 1,60 0,90 0,61 Alemu et al.
seleção) (0,90) (0,32) (0,15) (0,08)ÿ (2014)
ÿ
ÿ
Laboratório Vice-Presidente Artificial Marcas totais de mordidab) 5h20 1.13 0,89 0,54 Alemu et al.
seleção) (1.12) (0,31) (0,10) (0,11)ÿ (2015)
Sus escrofa Porco Laboratório Vice-Presidente Artificial Agressão — — — — Camerlink et al.

seleçãof ) (2014),
Camerlink et al.
(2015)
Laboratório
Linhagem do vice-presidente Ingestão de ração 16 950 596 0,38 0,70 Bergsma et al.
população (3247) (220) (0,22) (0,17)ÿ (2008)
Bos Touro Gado Pedigree de vice-presidente de campo Domínio social 0,28 0,22 ÿ0,98 0,01 Sartori e
população (0,22, (0,18, (-1,02, (-0,01, Mantovani (2013)
0,33) 0,27) ÿ0,94) 0,03)ÿ
ÿ
Peromyscus Rato cervo População de pedigree do vice- Taxa de criação 0,02 0,01 0,79 0,61 Wilson et al.
maniculatus presidente de laboratório (0,01) (0,01) (0,17) (0,15)ÿ (2009)
Laboratório
População de linhagem Latência recíproca para 0,03 0,04 0,86 0,56 Wilson et al.
de vice-presidentes lutar (0,02) (0,01) (0,16) (0,15)ÿ (2009)
Veado vermelho Domínio social 0,36 0,36 ÿ0,91 - Wilson et al.

Cervus elaphus População de pedigree de vice-
presidente de campo (0,12) (0,11) (0,07) (2011)
TB refere-se a uma abordagem baseada em características e VP a uma abordagem de particionamento de variância. VAz é o componente genético direto, VAzÿ é o componente genético social (o IGE), CovAz,
zÿ é a correlação genética entre os efeitos genéticos diretos e indiretos e T2 é a variação hereditária total. ÿ indica que a variância explicada por T2 (que inclui IGEs) é maior que as estimativas de h2 baseadas
em modelos convencionais (sem IGEs), enquanto ÿ indica o padrão oposto. Os erros padrão para estas estimativas são fornecidos entre parênteses (abaixo das estimativas), com exceção de Bos taurus onde
estas estimativas são intervalos de 95% de credibilidade. a) Demonstrou-se que treze polimorfismos de nucleotídeo único (SNPs) de um estudo de associação genômica ampla (GWA)
ÿ
ÿ
estão subjacentes a este IGE. O mais significativo foi o
gene codificador da proteína slowpoke.
b) Estas medidas fenotípicas são interpretadas como uma proxy para agressão e dominação social. c) Os peixes
selecionados para crescimento em um ambiente de alta interação (HI) foram menos agressivos do que aqueles selecionados para crescimento em um ambiente de baixa interação (LI), tanto quando o alimento estava
presente ou ausente durante o teste. Os comportamentos agnósticos examinados incluem beliscões, perseguições e mudanças repentinas e um índice de interações agnósticas foi utilizado para comparar
linhas de seleção.
d) Seleção de aves para peso de seis semanas com base apenas nos efeitos diretos (D-BLUP) ou nos efeitos diretos e indiretos (C-BLUP). As aves C-BLUP evoluíram para serem significativamente mais eficientes na
alimentação do que as aves selecionadas pelo D-BLUP. A eficiência alimentar foi medida como a quantidade de alimento desperdiçado durante a alimentação. O regime de seleção C-BLUP também foi mais
eficiente na geração de uma resposta evolutiva no peso corporal do que o regime de seleção D-BLUP.
e) A seleção artificial foi seguida de análise de pedigree utilizando o modelo animal. f) Os porcos
experimentaram uma geração de seleção artificial divergente no IGE para crescimento (IGEg). Porcos selecionados por um efeito positivo dos IGEs no crescimento realizado
significativamente menos mordidas não recíprocas e menos agressão no reencontro com membros familiares do grupo após 24 horas de separação.
ÿ
mais próximo de um predador em guppies (Edenbrow et al. 2017), a magnitude destas estimativas variou
muito (mais de seis vezes para o último comportamento). Com exceção dos ataques agressivos em D.
melanogaster (Saltz 2013) e da latência para atacar em Isópodes Socorro (Bleakey et al. 2013), a magnitude
absoluta de ÿ é moderada a alta, sugerindo que a plasticidade social é geralmente importante para o
comportamento. Como uma pequena advertência, observamos que, embora McGlothlin e Brodie (2009)
tenham defendido a padronização das características para média zero e variância unitária para permitir
comparações significativas de ÿ, nem todos os estudos relatam se isso foi feito. No entanto, a importância
da plasticidade social demonstrada através da estimativa formal de ÿ também está de acordo com a
literatura comportamental mais ampla, na qual a dependência dos comportamentos focais nas características
dos parceiros está extensivamente documentada. Exemplos óbvios disso incluem a capacidade de resposta
do comportamento de acasalamento feminino à variação nos ornamentos masculinos (Hunt et al. 2005), e
comportamentos focais de competição sendo moderados pelo potencial de retenção de recursos do
oponente (por exemplo, tamanho, armamento) em competições de animais (Hardy e Briffa 2013). ).
4.4.2 A Plasticidade Social Gera IGEs no Comportamento Focal?
Como observado acima, uma estimativa diferente de zero de ÿ não nos permite concluir que existem IGEs,
apenas que poderia haver. No entanto, comparações de ÿ entre populações ou linhagens com ascendência
comum permitem inferências um pouco mais fortes. Isto ocorre porque os IGEs provavelmente contribuirão
para a evolução da plasticidade social. Por exemplo, embora não tenham sido fornecidas estimativas
diretas de ÿ, Petfield et al. (2005) mostraram que machos de D. serrata ajustam rapidamente seu perfil de
hidrocarboneto cuticular (CHC) para corresponder ao perfil de CHC de seu parceiro de acasalamento. Esta
resposta masculina mostrou-se mais forte após 16 gerações de evolução experimental em populações com
seleção sexual presente versus populações onde a seleção sexual foi removida, indicando que ÿ é positivo
e capaz de evoluir em resposta direta à seleção sexual, pelo menos sob condições laboratoriais. condições
(Chenoweth et al. 2010). Uma capacidade semelhante de ÿ evoluir também foi sugerida por Bailey e Zuk
(2012) para a escolha do parceiro feminino em populações Kauai contemporâneas e ancestrais do críquete
T. oceanicus. As fêmeas do ancestral Kauai diminuem sua seletividade na presença de um canto masculino
(ÿ negativo), enquanto o inverso é verdadeiro para as fêmeas da população contemporânea de Kauai (ÿ
positivo). Argumentou-se que esta diferença em ÿ resulta da alta predação pelo parasitóide de orientação
acústica (Ormia ochracea) que tornou até 90% dos machos incapazes de vocalizar devido a uma mutação
de asa plana na população contemporânea de Kauai. Embora esta descoberta sugira que ÿ também pode
evoluir sob selecção em populações naturais, deve ser interpretada com cautela, uma vez que se baseia
num evento evolutivo não replicado e esta diferença em ÿ pode facilmente surgir da deriva genética (Bailey
e Zuk 2012).
A evidência de que ÿ evoluiu não prova a presença de IGES em populações contemporâneas, mas
implica que há (ou houve) variação genética para a plasticidade social (ou seja, uma interação direta
genótipo por ambiente (social)). Na verdade, se o ambiente social é uma característica hereditária do
parceiro, então isto sugere logicamente não apenas a presença de IGEs aditivos no comportamento focal,
mas também a possibilidade de interações DGExIGE (uma possibilidade interessante, mas raramente
considerada). Independentemente disso, a questão é que os IGEs ocorrem apenas se a característica do
parceiro for hereditária. Análises genéticas quantitativas formais são necessárias para confirmar este
critério e a Tabela 4.2 apresenta uma visão geral de estudos empíricos que documentaram IGEs
significativos para comportamentos. Como na Tabela 4.1, organizamos esses
4.4 Evidências Empíricas para IGEs sobre Características Comportamentais 79
estudos de acordo com o táxon, se o trabalho foi realizado em campo ou em laboratório

e o tipo de desenho experimental utilizado. Também indicamos se o estudo leva uma
abordagem baseada em características (TB) ou particionamento de variância (VP), bem como estimativas da chave
parâmetros genéticos (VAz, VAzÿ , CovAz, zÿ e T2) para IGEs, quando disponíveis. Nós já temos
definiram VAz e VAzÿ como as variâncias direta e IGE, respectivamente, e CovAz, zÿ como as variâncias
Covariância DGE-IGE na Eq. 4.12. T2 é simplesmente uma estimativa da herdabilidade total para um
característica focal, estimada dividindo a variância em TBVs (VTBVz) pela variância fenotípica
(VP).Assim, a comparação de h2 com T2 revela a proporção da contribuição dos IGEs
à variância hereditária que determina o potencial da população para responder a
seleção.
Talvez surpreendentemente, dados os maiores requisitos de dados, os IGEs para comportamento
na verdade, foi estimado em uma faixa taxonômica mais ampla do que a representada pelas estimativas de ÿ. Os
únicos táxons principais onde IGEs para comportamento não foram documentados
são anfíbios e répteis. No entanto, dada a importância do ambiente social para
comportamento nesses táxons (por exemplo, Hettyey e Pearman 2003; Riley et al. 2017), é improvável
que os IGE não existem, mas sim que simplesmente não foram examinados. Muitos
os estudos da Tabela 4.3 concentram-se nas espécies utilizadas na agricultura e na aquicultura, destacando o
importante papel que os IGEs para o comportamento podem ter não apenas no bem-estar animal
mas também na eficácia da seleção em características-alvo comercialmente importantes. Maioria
foram realizados em populações cativas (com animais alojados em laboratório,
currais ou tanques) usando um particionamento de variância em vez de uma abordagem baseada em características. Um grande
vários projetos experimentais específicos diferentes foram usados, variando desde o uso de
linhagens endogâmicas, através de abordagens genéticas quantitativas clássicas (por exemplo, designs de
reprodução de meio-irmãos completos) até análises de estruturas de pedigree complexas e multigeracionais, como
encontrado em vertebrados selvagens. Finalmente, embora os IGEs tenham sido examinados para uma série de
comportamentos diferentes, incluindo aqueles associados à reprodução, alimentação e respostas antipredadoras,
os comportamentos associados à agressão e à dominação social aparecem mais
com destaque.
Embora nem todos os estudos apresentados na Tabela 4.2 forneçam estimativas de todos os principais
parâmetros genéticos, surgem vários padrões claros. Primeiro, nos estudos de VP que predominam,
a variância genética (VAz) para o comportamento normalmente excede a variância genética indireta (social)
(VAzÿ ): VAz >VAzÿ em 11 estudos, VAz <VAzÿ em dois estudos e VAz = VAzÿ em um único estudo.
Além disso, naqueles estudos onde VAz >VAzÿ , VAz foi em média 13,78 vezes maior que
enquanto em estudos onde VAz <VAzÿ , VAzÿ foi apenas 1,76 maior que VAz.
VAzÿ , não parece haver qualquer viés taxonômico para a assimetria observada entre VAz e VAzÿ .
Em segundo lugar, das 14 estimativas de CovAz, zÿ , sete foram negativas e sete foram positivas em
sinal. Parece haver diferenças no sinal de CovAz, zÿ entre táxons, com todos os disponíveis
estimativas sendo negativas em artrópodes (quatro estudos) e aves (um estudo), positivas em
peixes (dois estudos) e uma mistura em mamíferos (cinco positivos, dois negativos). O absoluto
magnitude de CovAz, zÿ parece ser mais forte em mamíferos do que no outro táxon onde
foi estimado, mas isso provavelmente se deve ao fato de que dois dos estudos com mamíferos se concentraram
em IGEs para dominância social em competições diádicas (um cenário específico em
que esperamos uma correlação negativa perfeita entre DGEs e IGEs) (Wilson et al.
2011; Sartori e Mantovani 2013). De um modo mais geral, porém, o saldo de resultados positivos
e covariâncias negativas são consistentes com a expectativa de que os IGEs podem acelerar as respostas de
seleção (sempre o caso se CovAz, zÿ > 0) e amortecê-las (provável, mas
não é inevitável, quando CovAz, zÿ < 0).
Tabela 4.3 Modelos teóricos que examinam as implicações evolutivas dos efeitos genéticos indiretos (IGEs)
para a evolução de características fenotípicas.
Implicações evolutivas Tipo de modelo Referência
IGEs alteram a taxa de evolução de Analítico Moore et al. (1997), Agrawal et al.
fenótipos em interação (2001), Bijma et al. (2007a), McGlothlin et al.
(2010)
IGEs alteram a direção da evolução dos Analítico Moore et al. (1997), Agrawal et al.
fenótipos em interação (2001), Bijma et al. (2007a), McGlothlin et al.
(2010), Bijma e Wade (2008), Trubenová
e Hagar (2014)
IGEs permitem que características sem variação Analítico Moore et al. (1997), Agrawal et al.
genética direta evoluam (2001), Bijma et al. (2007a)
Os IGEs têm um efeito muito maior Analítico Agrawal et al. (2001)
nas respostas evolutivas numa população
estruturada.
Os IGEs podem gerar covariância entre o Analítico Agrawal et al. (2001), Bijma et al.
valor genético de um indivíduo e o (2007a), McGlothlin et al. (2010), Bijma e
fenótipo do seu parceiro social. Wade (2008), Trubenová e Hagar (2014), Wolf
Isto gera e impulsiona a seleção social et al. (1999)
que pode influenciar a evolução dos
comportamentos sociais e do altruísmo
Quando os IGEs estão presentes, apenas a Analítico Bijma e Wade (2008)

seleção multinível influencia a resposta à
seleção. Quando os IGEs estão ausentes,
a seleção multinível e o relacionamento
juntos influenciam a resposta à seleção
Os IGEs permitem que a seleção sexual Analítico Bailey e Moore (2012)

descontrolada ocorra sem covariância genética
direta entre características masculinas
e preferência feminina
ÿ
Quando ÿ for capaz de evoluir, os IGEs Numérico Kazancioglu et al. (2012)

terão efeitos diferentes na taxa e na direção
da evolução dos fenótipos em interação em
comparação com os modelos analíticos
tradicionais
A inclusão de IGEs em modelos captura Numérico Lipschutz-Powell et al. (2012)
mais variabilidade genética na infectividade do
que modelos sem IGEs
Os regimes de seleção BLUP incluindo IGEs Numérico Khaw et al. (2014)

aumentam a taxa de endogamia em
comparação com os regimes de seleção
convencionais sem IGEs
IGEs podem modificar efeitos genéticos diretos nos Numérico Trubenova e Hagar (2012)
valores das características
Tabela 4.3 (Continuação)
Implicações evolutivas Tipo de modelo Referência
Os IGEs podem criar diretamente pressão Numérico Trubenova e Hagar (2014)

seletiva no nível do grupo e levar à evolução de
características sociais que não evoluiriam na
ausência de interações sociais.
As consequências evolutivas dos IGEs são Numérico Trubenová et al. (2015)

limitadas quando as interações sociais entre
indivíduos contêm um ciclo de feedback
O programa de seleção artificial Numérico Liu e Tang (2016)

incluindo IGEs diretos e IGEs foi mais
eficiente na geração de uma resposta
evolutiva do que um sem IGEs
O tamanho do efeito social e o número de Numérico Trubenová e Hagar (2012), Liu e

membros do grupo tiveram o maior efeito sobre Tang (2016)
como os IGEs influenciaram a resposta à
seleção
Referimo-nos a modelos analíticos no sentido geral por terem uma solução de forma fechada. No caso dos IGEs, estes refletem
em grande parte modelos genéticos quantitativos. Referimo-nos a modelos numéricos no sentido geral de exigir um
procedimento numérico de intervalo de tempo para obter o comportamento do modelo. No caso dos IGEs, o tempo é
geralmente avaliado ao longo das gerações utilizando uma abordagem de simulação.
4.5 Quais são as consequências evolutivas dos IGEs?

Argumentamos que é provável que os IGEs estejam presentes em traços comportamentais
expressos em interações sociais e, embora em número limitado, os estudos empíricos destacados
acima apoiam esta visão. Os IGEs representam uma fonte adicional de variância genética para
comportamentos que alteram nossas expectativas, em relação àquelas derivadas de modelos
somente de DGE (por exemplo, a equação do criador), de respostas fenotípicas à seleção. Mas
quais são exatamente as consequências evolutivas? Infelizmente, isto é difícil de resumir
sucintamente porque as previsões teóricas diferem muito entre os cenários biológicos, bem como
com os detalhes de modelos específicos. No entanto, diferentes tratamentos teóricos concordam
sobre os principais resultados possíveis e destacamos estes na Tabela 4.3. No que diz respeito a
uma característica focal de interesse, os IGEs irão: (i) normalmente alterar a taxa de evolução,
embora sejam possíveis aumentos e diminuições; (ii) às vezes alteram a direção da evolução,
mesmo no caso univariado em que a seleção direta para aumentar a média fenotípica de uma
característica poderia na verdade resultar numa diminuição dessa característica; e (iii) facilitar
potencialmente a evolução de características que na verdade carecem de variação genética direta
(ou seja, parecem não herdáveis no sentido clássico). No entanto, as consequências dos IGEs
estendem-se necessariamente além da característica focal, uma vez que (iv) podem levar a uma
dinâmica coevolutiva entre a característica (focal) sob seleção e o ambiente social fornecido
pelo(s) fenótipo(s) de interação(s) con-específica(s). . Além disso, os resultados previstos dos
modelos teóricos tornam-se muito mais complicados.
Nesta secção, consideramos apenas alguns destes modelos para ajudar a destacar algumas das
possíveis consequências evolutivas dos IGEs. Uma discussão completa de todos os modelos teóricos
disponíveis está muito além do escopo deste capítulo, mas novamente direcionamos o leitor para a Tabela
4.3 para uma visão mais completa dos modelos existentes e suas previsões evolutivas.
resultados.
4.5.1 E quanto ao papel da seleção social?
As interações sociais entre membros da mesma espécie podem ter um efeito dramático na aptidão de um
indivíduo e sempre que a variação na aptidão covaria com as características utilizadas nas interações
sociais, a “seleção social” existirá e terá como alvo os fenótipos em interação (ver Figura 4.1) (Wolf et al.
1999). A seleção social difere, portanto, de outras formas de seleção “não social” (por exemplo, seleção
natural ou sexual) porque a aptidão de um indivíduo não é inteiramente determinada pelo seu próprio
fenótipo, mas também, em parte, pelo fenótipo do seu parceiro social (ver Figura 4.1). ). A abordagem
baseada em regressão múltipla descrita na seção 4.2 pode ser prontamente estendida para estimar e
particionar os gradientes de seleção social ( S) e não social ( ) para um conjunto de características
fenotípicas correlacionadas
N (ver Figura 4.1) (Wolf et al. 1999) .
Os primeiros modelos analíticos tratavam em grande parte os IGEs e a selecção social de forma isolada
(Moore et al. 1997; Wolf et al. 1999). No entanto, os modelos IGE, incluindo a seleção social, mostraram
que, embora ambos os processos resultem de interações entre membros da mesma espécie, geram
mudanças evolutivas de diferentes maneiras (McGlothlin et al. 2010; Westneat 2012; Trubenová e Hagar
2014). A selecção social irá gerar mudanças evolutivas sempre que o valor genético de um indivíduo
covaria com o fenótipo do seu parceiro social (McGlothlin et al. 2010). Isto pode ser melhor ilustrado usando
a equação para a mudança evolutiva prevista em uma característica focal (ÿz) em resposta à seleção social
e não social:
ÿz = CAz N + CAzÿ S (4.13)
Esta equação mostra que a mudança evolutiva devido à seleção não social é proporcional à matriz de
covariâncias entre o TBV dos indivíduos focais e seus próprios valores fenotípicos (CAz), enquanto a
mudança evolutiva atribuível à seleção social é proporcional à matriz de covariâncias entre os valores
genéticos dos indivíduos focais e os valores fenotípicos dos seus parceiros sociais (CAzÿ ). A seleção
social, portanto, só impulsionará a mudança evolutiva nos casos em que CAzÿ difere de zero, como
ocorrerá sempre que os indivíduos forem associados de forma não aleatória com base em seus genótipos
(por exemplo, devido ao parentesco) e/ou se a expressão fenotípica for influenciada pela interação. entre
indivíduos (por exemplo, devido a IGEs) (McGlothlin et al. 2010).
A seleção social também pode gerar ciclos de feedback semelhantes aos IGEs que aceleram a taxa de
evolução, mas em escalas de tempo diferentes (McGlothlin et al. 2010). Enquanto os IGEs criam feedback
ao influenciar a expressão fenotípica dentro de uma geração (Moore et al. 1997), a seleção social cria
feedback através das gerações porque os fenótipos em interação atuam simultaneamente como alvos e
agentes de seleção (Wolf et al. 1999). Isto é, à medida que as características que causam a seleção social
evoluem, a próxima geração experimenta um ambiente social muito diferente (que também altera a seleção
social), criando um feedback na evolução do fenótipo em interação (Wolf et al. 1999; McGlothlin et al.
2010). ). Argumentou-se que estes ciclos de feedback são centrais para a evolução de uma série de
comportamentos sociais,
incluindo altruísmo, cooperação e agressão (McGlothlin et al. 2010; Trubenová e Hagar 2014).
4.5.2 O que acontece quando também é capaz de evoluir?
A estrutura genética quantitativa tradicional para estudar IGEs descrita na seção 4.3 assume que ÿ é fixo em
escalas de tempo ecológicas e evolutivas (Moore et al.
1997). No entanto, a resposta do fenótipo de um indivíduo focal ao seu parceiro social é provavelmente uma
característica com variação genética subjacente e sujeita a forte seleção e, portanto, tem potencial para evoluir
(Moore et al. 1997; McGlothlin e Brodie 2009).
Na verdade, como descrevemos na seção 4.5 acima, há evidências diretas de populações experimentais de D.
serrata (Chenoweth et al. 2010) e evidências indiretas de populações naturais de T. oceanicus (Bailey e Zuk
2012) de que ÿ é capaz de evoluir . Apesar desta evidência, apenas um único modelo investigou se permitir que
ÿ evolua altera a dinâmica evolutiva dos traços envolvidos nas interações sociais (Kazancioglu et al. 2012).
ÿ
Para investigar esta questão, Kazancioglu et al. (2012) usaram modelos de simulação para examinar três
cenários biológicos diferentes (seguindo Moore et al. 1997) onde as interações eram entre: (i) duas características
diferentes com efeitos não recíprocos, (ii) duas características diferentes com efeitos recíprocos, e (iii) ) uma
única característica com efeitos recíprocos. Em cada cenário, foram comparados dois modelos diferentes: um
modelo tradicional onde ÿ foi assumido como estático e um segundo modelo onde ÿ está sob seleção direcional
para aumentar ou diminuir e, portanto, tem a capacidade de evoluir. Em todos os cenários, Kazancioglu et al.
ÿ
(2012) descobriram que a evolução de ÿ alterou qualitativamente as previsões sobre a taxa e direção de evolução
dos fenótipos em interação. Mais especificamente, quando ÿ foi fixo e teve valor positivo, os valores das
características aumentaram em cada cenário biológico. O mesmo aumento nos valores das características
também foi observado para cada cenário biológico quando ÿ foi selecionado para aumentar, embora a taxa de
aumento nos valores das características tenha sido maior do que quando ÿ foi fixado.
Em contraste com esses padrões, entretanto, a seleção para diminuir ÿ reverteu a dinâmica evolutiva e resultou
em uma diminuição nos valores das características em todos os cenários biológicos.
Coletivamente, este trabalho mostra claramente que uma compreensão mais completa de como ÿ evolui é
crucial para prever com precisão a evolução dos traços envolvidos nas interações sociais. Um primeiro passo
essencial neste processo é a continuação da investigação empírica que mede ÿ e examina a gama de condições
biológicas que facilitam a sua evolução. É provável que estudos experimentais de evolução, como o conduzido
por Chenoweth et al. (2010), revelar-se-á particularmente valioso a este respeito, embora também seja necessário
mais trabalho teórico. O modelo desenvolvido por Kazancioglu et al. (2012) assumiram a evolução de ÿ através
ÿ
de coeficientes de seleção fixos. No entanto, a seleção que atua sobre ÿ provavelmente será dinâmica e mudará
ao longo do tempo ecológico e evolutivo. Na verdade, se as condições que geram a seleção em ÿ são
determinadas por características que compõem o ambiente social (por exemplo, agressão ou dominação), então
isto parece quase inevitável. A incorporação desta complexidade adicional nos modelos IGE provavelmente
aumentará muito a nossa capacidade de prever a dinâmica evolutiva de longo prazo dos fenótipos em interação.
4.5.3 Os IGEs podem influenciar outros processos evolutivos importantes?
Muitos processos importantes na biologia evolutiva (por exemplo, divergência populacional, especiação, conflito
sexual) são mediados por interações sociais, proporcionando o potencial para
Os IGEs têm implicações generalizadas. Isto é particularmente verdadeiro para a seleção sexual, onde
interações dentro e entre os sexos geram a variação na aptidão necessária para isso.
processo para operar e impulsionar a evolução dos traços sexuais masculinos e da preferência feminina
para eles.
Um dos modelos mais influentes na teoria da seleção sexual para explicar a evolução dos ornamentos
masculinos exagerados é o processo de fuga de Fisher (Fisher 1958). Central
para este modelo há uma correlação genética positiva entre a característica sexual masculina e feminina
preferência pela característica. Esta correlação genética alimenta a coevolução sexual do sexo masculino
característica e preferência feminina, levando ao seu exagero contínuo até ser combatido por
seleção natural. No entanto, ao incorporar IGEs em modelos genéticos quantitativos de
seleção sexual, Bailey e Moore (2012) mostraram que uma correlação genética direta não é
essencial para o processo descontrolado se existirem IGEs. Isto pode ser ilustrado examinando o
equação para a mudança média na preferência feminina (ÿp):
1 1
ÿp = [BPT + TPB ]+ [GT + GT ] (4.14)
2 MNS MSS 2 MNS MSS
onde BPT é a covariância genética entre a característica masculina (T) e a preferência feminina
(P), GT é a variância genética na característica masculina, MSS e
MNSrepresenta natural e
seleção sexual agindo sobre a característica masculina, respectivamente, e 1ÿ2 reflete a característica limitada pelo sexo
expressão de T e P. A primeira parte desta equação demonstra o padrão
visão genética quantitativa do processo descontrolado por meio do qual a mudança na média feminina
a preferência é uma função da seleção indireta que atua sobre as fêmeas através da covariância
genética com os machos. No entanto, a segunda metade mostra que quando existem IGEs, a preferência
feminina também pode mudar devido à seleção que atua sobre a característica masculina que é filtrada através
ÿ, permitindo que a preferência feminina evolua mesmo na ausência de qualquer covariância genética
entre essas características (Bailey e Moore 2012). Ou seja, mesmo que não haja covariância genética
entre a preferência feminina e a característica masculina e a única forma de seleção visando a
característica masculina seja a seleção natural (ou seja, BPT = 0 e = 0 na Eq.
MSS
4.14), é
1
ainda é possível que ÿp mude em função de ]. Consequentemente,
[GT a sociedade
2
Prevê-se que o ambiente MNS desempenhe um papel fundamental na seleção sexual descontrolada. Mesmo um pequeno
vantagem para a característica masculina na seleção natural resultará em um ÿp positivo , desde que
que ÿ > 0. Isso significa que o ambiente social pode fornecer um mecanismo para iniciar o processo
descontrolado quando há apenas seleção natural agindo sobre a característica masculina
e antes que qualquer covariância genética entre T e P tenha sido estabelecida. Uma vez iniciado, espera-
se também que o ambiente social melhore o processo descontrolado quando ÿ
é positivo, mas o retarda quando ÿ é negativo (Bailey e Moore 2012).
Talvez uma das características mais importantes deste modelo seja que ele gera um número
de previsões testáveis sobre como os IGEs deveriam influenciar a operação da seleção sexual,
incluindo: (i) a covariância genética entre características masculinas e preferência feminina pode ser
raro ou ausente em muitos sistemas, (ii) a flexibilidade social na preferência feminina será comum
em populações que experimentam forte seleção sexual, (iii) a variação no ambiente social deve estar
associada à rápida divergência nas características sexuais masculinas, e (iv) masculina
os traços sexuais devem ser mais elaborados do que o previsto anteriormente com base na seleção
sexual descontrolada (Bailey e Moore 2012). Existem algumas evidências para apoiar a previsão
(i) com uma meta-análise recente mostrando que menos de 20% das espécies examinadas exibiram
uma correlação genética positiva significativa entre características masculinas e preferência feminina
(Greenfield et al. 2014), embora deva ser notado que este padrão também é esperado
4.6 Conclusões e Orientações Futuras 85
dado o baixo poder dos desenhos experimentais utilizados nestes estudos (Sharma et al.
2016). Infelizmente, as restantes previsões receberam consideravelmente menos atenção empírica.
4.5.4 Quais são as consequências a longo prazo das IGEs?
Um resultado comum da maioria dos modelos teóricos é que os IGEs influenciarão a dinâmica evolutiva
dos traços fenotípicos envolvidos nas interações sociais (ver Tabela 4.3).
Apesar disso, no entanto, muito poucos estudos empíricos examinaram as consequências evolutivas a
longo prazo dos IGEs. Uma exceção óbvia e bem citada é o trabalho sobre os efeitos genéticos maternos
em camundongos (Falconer 1963). Apesar de aplicar um regime de seleção artificial divergente no
tamanho da ninhada nas mães, a resposta observada nesta característica foi na verdade na direção oposta
à seleção. Esta inversão evolutiva é causada pelo facto de as mães grandes terem mais descendentes,
mas os descendentes destas ninhadas serem muito mais pequenos em tamanho (devido à competição
entre irmãos por recursos). Como resultado, estas filhas pequenas têm menos descendentes por ninhada,
mas estes descendentes crescem e tornam-se grandes.
Assim, uma covariância negativa entre o ambiente fornecido pelas mães e como isso afeta a reprodução
das filhas impulsiona esta reversão desadaptativa na resposta à seleção no tamanho da ninhada (Falconer
1963).
Até onde sabemos, no entanto, apenas um único estudo examinou as consequências a longo prazo dos
IGEs que envolvem indivíduos não aparentados (Muir 2005). Neste estudo, Muir (2005) utilizou um regime
de seleção artificial no peso corporal de seis semanas em codornas japonesas (Coturnix japonica), onde a
seleção foi baseada em um índice ideal incluindo ambos DGEs e IGEs (C-BLUP) ou apenas DGEs (D
-BLUP). Após 23 gerações de seleção, as linhagens C-BLUP produziram uma resposta positiva significativa
à seleção, enquanto as linhagens D-BLUP não o fizeram. Além disso, as taxas de mortalidade diminuíram
durante este período nas linhas C-BLUP, mas aumentaram nas linhas D-BLUP. Isto demonstra que a não
inclusão de IGEs nos programas de melhoramento não é apenas prejudicial para a resposta à seleção,
mas também tem um efeito adverso no bem-estar dos animais. Precisamos claramente de mais estudos
empíricos como este, que vão além da simples quantificação dos principais parâmetros IGE, para examinar
como e porque influenciam o processo evolutivo, especialmente envolvendo comportamentos.
4.6 Conclusões e Direções Futuras
A contribuição relativa dos genes e do ambiente para a variação fenotípica (o chamado debate “natureza-
criação”) tem sido um ponto focal na genética quantitativa evolutiva durante décadas. Mostramos neste
capítulo que atribuir níveis observados de variação fenotípica aos genes ou ao ambiente é uma abordagem
que, embora conveniente, carece de nuances e pode (pelo menos em teoria) fornecer uma visão enganosa
do potencial evolutivo sob seleção. Como muitos comportamentos são expressos apenas durante as
interações sociais (por exemplo, agressão, dominação, escolha do parceiro) e são determinantes
importantes da aptidão, é particularmente provável que os IGEs desempenhem um papel importante na
evolução comportamental.
Quando um determinado indivíduo interage com membros da mesma espécie na população, esses
indivíduos da mesma espécie fornecem um ambiente social que muitas vezes contribui para o fenótipo do
indivíduo focal. Se o resultado das interações sociais depende de uma característica do parceiro e
causa variação de aptidão entre indivíduos (focais), então ocorre a seleção social (ver Figura 4.1) (Wolf
et al. 1999). Se as características do parceiro que determinam o fenótipo focal variam (em parte) devido
a diferenças genéticas, também existem IGEs (ver Figura 4.1) (Wolf et al. 1998). Os conceitos de seleção
social e de IGEs claramente não são idênticos porque um pode ocorrer sem o outro. No entanto, quando
ambos estão presentes, existe um caminho causal do genótipo de um indivíduo (o parceiro) para a
aptidão do outro (o focal), o que tem consequências para a dinâmica evolutiva de ambos os traços
intermédios (ou seja, o do parceiro e o do parceiro). do focal). Isto significa que a característica do
parceiro pode evoluir, alterando o ambiente social líquido de uma forma que pode exacerbar ou atenuar
a mudança na característica focal média normalmente esperada nos modelos genéticos quantitativos
tradicionais (DGE) (Moore et al. 1997).
Muitos desses insights gerais foram derivados usando soluções analíticas para modelos destinados a
capturar cenários biologicamente simples, mais notavelmente interações diádicas (por exemplo, Moore
et al. 1997; Agrawal et al. 2001; McGlothlin et al. 2010). Embora os modelos analíticos sejam ideais
neste contexto, eles rapidamente se tornam intratáveis para explorar interações sociais mais complexas
e biologicamente realistas. Aqui a modelagem numérica provavelmente pode ajudar. Por exemplo, sob a
visão baseada em características, permitir a variação em ÿ revelou algumas consequências
surpreendentes dos IGEs (Trubenová e Hagar 2012, 2014), enquanto os ciclos de feedback negativo
entre o foco e o parceiro podem levar a meios fenotípicos oscilando entre gerações (Trubenová et al
.2015). Poderemos também beneficiar de mais modelos – tanto analíticos como numéricos – que
explorem tipos mais específicos de interacção social. O trabalho realizado até o momento sobre seleção
sexual (Bailey e Moore 2012), conflito sexual (Westneat 2012) e infecciosidade e prevalência de doenças
(Lipschutz-Powell et al. 2012) é valioso, mas os IGEs provavelmente também serão importantes em uma
gama muito mais ampla de interações sociais, como competição de esperma, comportamento de
forrageamento, canibalismo e todos os tipos de competição por recursos.
No entanto, notamos que o desenvolvimento de modelos continua a ultrapassar a investigação

empírica. Artigos teóricos raramente usam estimativas empíricas de ÿ e/ou chave genética e T2) para
exemplo, VAz, VAzÿ , CovAz, zÿ (por semear suas simulações e parâmetros de cálculo (por
exemplo, Trubenová et al. 2015). No entanto, conforme Tabelas 4.1 e 4.2 mostram claramente, isto não
é surpreendente dada a escassez de estimativas disponíveis, pelo menos para características
comportamentais.Se esperamos melhorar a nossa compreensão das consequências evolutivas dos IGEs
no mundo real, precisamos de mais trabalho empírico numa gama mais ampla de táxons, uma conjunto
mais diversificado de características comportamentais e um conjunto mais abrangente de contextos
sociais.Atender aos elevados requisitos de dados para permitir a estimativa precisa de parâmetros
genéticos quantitativos nunca é trivial, e a fenotipagem comportamental de alto rendimento é especialmente desafiadora.
Talvez não seja surpreendente, então, que os parâmetros IGE e as estimativas de h2 para o
comportamento em geral estejam sub-representados na literatura em relação às características
morfológicas e de história de vida. Os parâmetros-chave também são mais fáceis de estimar usando
linhas endogâmicas (ou clones) do que indivíduos não consanguíneos (diplóides), uma vez que o mesmo
genótipo pode ser replicado em indivíduos diferentes, o que significa que quaisquer mudanças no
comportamento devido à experiência ou efeitos de transferência podem ser evitadas. Consequentemente,
muitos dos estudos na Tabela 4.2 adotaram esta abordagem, e há uma falta de estudos que quantifiquem
formalmente os IGEs em populações selvagens (com linhagem). No entanto, como demonstram estudos
sobre diversas espécies de aves (por exemplo, Bijma et al. 2007a; Brommer e Rattiste 2008) e mamíferos
(por exemplo, Sartori e Mantovani 2013; Wilson et al. 2009, 2011), esta tarefa não é impossível. Embora reconheçamos que é
Referências 87
objectivo ambicioso, estudos futuros beneficiariam, portanto, colocando maior ênfase nas
populações selvagens onde os IGEs podem ser avaliados durante interacções sociais “naturais”.
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93
Genes e Comportamento
Chelsea A. Weitekamp e Laurent Keller
Departamento de Ecologia e Evolução, Universidade de Lausanne, 1015 Lausanne, Suíça
Comportamento é a resposta de um animal a estímulos em seu ambiente interno ou externo, variando

desde comportamentos reflexivos simples até aqueles que são mais complexos e direcionados a
objetivos, como procurar alimentos, encontrar um parceiro ou envolver-se em interações agressivas.
No entanto, mesmo os comportamentos reflexivos podem ser modificados pela experiência. Por
exemplo, no peixe-zebra Danio rerio, a decisão de escapar ou nadar é influenciada pelo estatuto
social, alcançado através de uma mudança na excitabilidade dos circuitos neurais (Miller et al. 2017).
Portanto, um ato comportamental exige que um indivíduo não apenas processe informações sensoriais
e responda com resultados motores, mas também integre seu estado motivacional interno atual e a
memória de experiências passadas (Bendesky e Bargmann 2011; O'Connell e Hofmann 2011). Como
tal, os genes que afetam o comportamento podem atuar para influenciar muitas camadas diferentes
do sistema nervoso, desde a percepção sensorial até a conectividade e modulação dos circuitos
neurais (Marder 2012; McGrath 2013). Esta característica do comportamento, a capacidade de ser
modificado em muitos níveis diferentes, pode contribuir para a alta capacidade de evolução dos traços
comportamentais (Blomberg et al. 2003).
Para obter uma compreensão de como o comportamento animal evolui, é necessária uma
abordagem integrativa que examine como os traços comportamentais são herdados e também
caracterize as variantes genéticas subjacentes ao comportamento e seus efeitos específicos no processamento neural
Neste capítulo, apresentamos uma compreensão atual da relação entre genes (de grande efeito) e
comportamento. Primeiro descrevemos como a maioria dos traços fenotípicos, incluindo o
comportamento, são controlados por muitas variantes de pequeno efeito (ver também os Capítulos 1 e 2).
Descrevemos então vários exemplos bem estudados de genes únicos que medeiam o comportamento,
bem como “supergenes” que podem controlar a divergência comportamental dentro das espécies. A
seguir, discutimos como certas classes de genes podem ter maior probabilidade de influenciar a
evolução do comportamento. Finalmente, consideramos se a arquitetura genética dos traços
comportamentais é única em relação a outros traços fenotípicos. Concluímos o capítulo sugerindo que
uma abordagem integrativa ao estudo dos genes e do comportamento proporcionará o maior
conhecimento das forças subjacentes à diversidade genética e comportamental. .

94 5 Genes e Comportamento
5.1 Arquitetura Genética de Características Fenotípicas
A mudança evolutiva requer variação nas características fenotípicas para ter um componente genético.
A proporção de variância de uma característica fenotípica em uma população que é devida a fatores
genéticos pode ser descrita pelo grau de herdabilidade (Visscher et al. 2008). A herdabilidade foi
melhor quantificada em humanos. Uma meta-análise de estudos com gêmeos não identificou nenhuma
característica com estimativas de herdabilidade zero, sugerindo que todas as características são
herdáveis (Pold-erman et al. 2015). A herdabilidade no sentido estrito para uma das características mais
bem estudadas, a altura humana, é de cerca de 80%, o que significa que 80% da variância se deve a
fatores genéticos aditivos (Silventoinen et al. 2003). Muitas doenças humanas comportamentais
também são altamente hereditárias, com herdabilidade para esquizofrenia e transtorno do espectro do
autismo em 80% e 50%, respectivamente (Purcell et al. 2009a; Gaugler et al. 2014). Há grande interesse
em identificar as variantes genéticas causais que fundamentam a variação hereditária nas características
fenotípicas; encontrar estas variantes tem implicações importantes para identificar o risco de doenças,
desenvolver tratamentos medicamentosos, melhorar a eficiência na agricultura e avaliar o efeito da
selecção na manutenção da diversidade genética e fenotípica (Robinson et al. 2014).
O mapeamento do locus de características quantitativas (QTL) em organismos modelo de laboratório

endogâmicos foi a primeira abordagem comumente usada para examinar a arquitetura genética das
características. Os resultados dos primeiros estudos de QTL, muitas vezes influenciados pelo baixo
poder estatístico, sugeriram que alguns QTL de grande efeito poderiam explicar uma alta proporção de
variação de características, alimentando a esperança de que variantes de grande efeito subjacentes à
doença pudessem ser identificadas em humanos (Flint e Mackay 2009). ). No entanto, estudos
subsequentes de mapeamento fino revelaram que múltiplos QTLs, muitas vezes com efeitos opostos,
estavam contidos nos QTLs únicos originalmente identificados (Flint e Mackay 2009). Além disso,
mesmo um QTL bem definido contém cerca de 300–500 genes (Mackay 2004; Mott e Flint 2008). A
imagem que eventualmente surgiu sugere que os efeitos alélicos seguem uma distribuição exponencial,
com poucos loci de grande efeito e muitos loci de pequeno efeito (Orr 1998; Flint e Mackay 2009; Rockman 2012).
Uma arquitetura genética com muitas variantes de pequeno efeito também foi encontrada usando a
ferramenta desenvolvida mais recentemente de estudos de associação genômica ampla (GWAS)
(Manolio et al. 2009). Utilizando populações não consanguíneas, esta abordagem identifica
polimorfismos de nucleotídeo único associados a características fenotípicas e supera muitos dos
desafios associados às análises de QTL que normalmente identificam apenas regiões contendo
dezenas de centenas de genes. GWAS com amostras grandes (250.000 indivíduos) mostraram que a
arquitetura genética da altura humana é caracterizada por um número muito grande de variantes causais
(Wood et al. 2014). Os tamanhos de efeito dos milhares de loci implicados na altura humana são
tipicamente pequenos, com qualquer alelo normalmente representando menos de 1 mm de diferença na
altura (Wood et al. 2014). As doenças humanas comportamentais parecem ter uma arquitetura genética
semelhante, com muitos genes de pequeno efeito. Por exemplo, tanto a esquizofrenia como o transtorno
do espectro do autismo estão associados a um grande número de variantes genéticas comuns (Purcell
et al. 2009a; Gaugler et al. 2014).
Surpreendentemente, mesmo os GWAS em grande escala ainda explicam frequentemente apenas
uma proporção limitada da herdabilidade de uma determinada característica. Isto levou à sugestão de
que a variância genética não aditiva contribui para a “herdabilidade ausente” (Eichler et al.
2010; Zuk et al. 2012a). No entanto, a maioria das evidências sugere que a falta de herdabilidade
provavelmente reside em variantes não identificadas de efeito muito pequeno, que os estudos não têm
o poder de detectar (Rockman 2012). A proporção de herdabilidade contabilizada
demonstrou aumentar com tamanhos de amostra cada vez maiores e inclusão de mais polimorfismos
de nucleotídeo único (SNPs). Por exemplo, as variantes comuns identificadas em estudos
independentes sobre a altura humana representam agora 60% da herdabilidade (Wood et al. 2014).
Da mesma forma, uma meta-análise baseada em mais de 14,5 milhões de pares de gêmeos humanos
descobriu que, para dois terços de todas as características, a semelhança entre gêmeos se ajusta a
um modelo simples de variância genética aditiva (Polderman et al. 2015). O desvio do modelo para
o terço restante das características aparentemente decorre do efeito de fatores ambientais
compartilhados, e não de uma prevalência de variância genética não aditiva (Polderman et al. 2015).
Também é possível que a herdabilidade da característica seja superestimada devido à presença de
epistasia, portanto a preocupação com o problema da “herdabilidade ausente” pode ter sido
exagerada (Zuk et al. 2012b). Infelizmente, o poder estatístico para detectar efeitos genéticos não
aditivos através de varreduras genômicas é muito baixo, dado o número quase infinito de modelos
que podem ser ajustados. Em escalas menores, a importância dos efeitos genéticos não aditivos
está bem documentada (Greenspan 2001; Meffert et al. 2002). Por exemplo, estudos de nocaute
genético mostraram que o contexto genético influencia o fenótipo resultante (Holmes et al. 2003;
Dowell et al. 2010).
Embora pareça que a maioria das características fenotípicas são caracterizadas por uma
arquitetura genética composta por muitas variantes de pequeno efeito agindo de forma aditiva, como
descrito acima, há também muitos casos em que as características estão sob o controle de variantes
de grande efeito. Por exemplo, duas variantes com grandes efeitos na personalidade humana são
devidas a inversões (Giglio et al. 2001; Stefansson et al. 2005; Huddleston e Eichler 2016). A inversão
17q21.31 em humanos contém vários genes neurológicos relacionados, incluindo a proteína tau
associada a microtúbulos (MAPT) e o receptor 1 do hormônio liberador de corticotropina (CRHR1)
(Stefansson et al. 2005). Existem dois haplótipos nas populações humanas, H1 (direto) e H2
(invertido), e os dois não se recombinam acima de ÿ1,5 Mb (Steinberg et al. 2012). Um evento
histórico de dupla recombinação pode ter ocorrido entre os dois haplótipos (Steinberg et al. 2012).
Oito subtipos estruturais, cinco na linhagem H1 e três na linhagem H2, também foram identificados
como resultado de duplicações e rearranjos complexos dentro da região invertida (Steinberg et al.
2012). O haplótipo H1 primário tem sido implicado em muitas doenças neurodegenerativas (de Jong
et al. 2012; Puig et al. 2015). Um subtipo do haplótipo H2, H2D, aumenta o risco de síndrome de
microdeleção e tem aumentado muito em frequência em indivíduos de ascendência europeia,
provavelmente porque as mulheres portadoras deste subtipo tendem a ter mais filhos (Stefansson et
al. 2005). Foi sugerido que as inversões e outras variantes estruturais podem ser uma causa
importante e não apreciada subjacente à variação nos fenótipos humanos (Huddleston e Eichler
2016).
Abaixo, discutimos mais exemplos de genes únicos e grandes regiões cromossômicas não
recombinantes com grandes efeitos nos fenótipos comportamentais.
5.2 Efeitos de Genes Únicos no Comportamento
A maioria dos genes com grande efeito nos fenótipos comportamentais foram identificados através
de experimentos de mutagênese e mapeamento de associação em modelos clássicos de organismos
de laboratório (Greenspan 2009). Outra abordagem bem-sucedida tem sido conduzir o mapeamento
interespecífico de QTL, que envolve cruzamentos entre espécies intimamente relacionadas que
diferem em fenótipos comportamentais característicos (Schielzeth e Husby 2014). Embora poderoso, um
O problema deste método é que o tamanho do efeito é frequentemente superestimado quando as características
são mapeadas em duas espécies relacionadas, provavelmente como um subproduto de diferenças na estrutura
das populações mapeadas (Flint et al. 2005). O mapeamento de QTL em camundongos Peromyscus revelou que
uma arquitetura genética simples pode estar subjacente ao comportamento de escavação de túneis (Weber et al.
2013). Os ratos Oldfield, Peromyscus polionotus, constroem tocas complexas com longas entradas e túneis de
fuga. Em contraste, a espécie irmã, o rato-veado, Peromyscus maniculatus, constrói tocas simples sem túnel de
fuga. Cruzamentos genéticos entre as duas espécies resultaram em descendentes que constroem túneis
semelhantes aos ratos oldfield, sugerindo que os alelos que afetam o comportamento de escavação segregam
de maneira dominante (Weber et al.
2013). O mapeamento de QTL em uma geração de retrocruzamento recombinante revelou que três variantes
genéticas aditivas (QTLs) associadas ao comprimento do túnel de entrada explicam mais da metade da variação
genética para a característica. Descobriu-se que uma única variante está associada ao fato de um indivíduo
construir ou não um túnel de fuga (Weber et al. 2013).
A mesma abordagem pode ser usada em cruzamentos dentro de espécies quando há forte variação entre
populações. Por exemplo, dois estudos independentes utilizando mapeamento de QTL examinaram a arquitetura
genética associada ao comportamento de escolarização em peixes.
Ao cruzar populações marinhas com forte escolaridade e populações bentônicas com baixa escolaridade do
esgana-gata de três espinhos, Gasterosteus aculeatus, foi identificada uma variante genética associada à
posição de escolarização (Greenwood et al. 2013). Curiosamente, esta variante também está associada à
anatomia da linha lateral, um sistema neurossensorial periférico importante para o posicionamento durante a
formação de grupos sociais em peixes (Greenwood et al. 2013). Especificamente, a região identificada contém
genes subjacentes à variação no número e padrão de neuromastos, bem como outros genes candidatos
implicados no desenvolvimento da linha lateral ou no comportamento social. Da mesma forma, no tetra mexicano,
Astyanax mexicanus, cruza entre uma forma visual que vive na superfície e que forma escolas e uma forma cega
que vive em cavernas que não revela que as variantes genéticas relacionadas à perda do comportamento escolar
estão, em parte, associadas à perda de visão, em vez de alterações na anatomia da linha lateral, como foi
encontrado para o esgana-gata bentônico (Kowalko et al. 2013).
Embora os estudos de mapeamento de QTL tenham descoberto muitas variantes genéticas associadas ao
comportamento, o(s) gene(s) causal(is) e as alterações funcionais na sequência de ADN que contribuem para a
variação comportamental apenas raramente foram identificados. Uma exceção vem de um estudo sobre cuidado
parental em camundongos Peromyscus (Bendesky et al. 2017). Um QTL de grande efeito associado à construção
de ninhos, um componente do cuidado parental, foi identificado através da realização de um cruzamento
interespécies entre duas espécies de Peromyscus que diferem no comportamento de cuidado parental. Ao
examinar as diferenças de expressão no hipotálamo para os aproximadamente 500 genes identificados no QTL,
o neuromodulador arginina vasopressina (AVP) foi identificado como o principal candidato. O aumento da
expressão de AVP foi associado a menos construção de ninhos. Experimentos farmacológicos e quimiogenéticos
mostraram que os neurônios vasopressina dentro do hipotálamo são críticos para o comportamento parental de
construção de ninhos, sugerindo que diferenças neste gene contribuem para a evolução do cuidado parental em
camundongos (Bendesky et al. 2017).
Uma abordagem comparativa que examina a variação na expressão de RNA ou proteína entre espécies que
diferem em fenótipos comportamentais é outra maneira pela qual genes específicos de grande efeito foram
identificados. Por exemplo, a variação na distribuição dos receptores AVP 1a no cérebro masculino tem sido
associada a diferenças no comportamento de ligação de pares entre espécies de ratazanas (Insel et al. 1994).
Este gene foi originalmente examinado como candidato porque foi demonstrado que a administração central de
vasopressina
têm efeitos abrangentes nos comportamentos reprodutivos e de cuidado parental entre espécies
(Winslow et al. 1993). Descobertas como essas sugerem que pode haver muitos genes
subjacentes ao comportamento com funções evolutivamente conservadas, levando à ideia de
um “kit de ferramentas genéticas” para o comportamento, no qual o mesmo gene é conservado
ou repetidamente cooptado na evolução de fenótipos comportamentais compartilhados.
(Fitzpatrick et al. 2005; Toth et al. 2007; Rittschof e Robinson 2016). Abordagens recentes de
genômica comparativa, no entanto, falharam em grande parte na identificação de novas variantes
genéticas únicas associadas ao comportamento entre táxons (Rittschof et al. 2014; Kapheim et
al. 2015). Dado o grande número de loci encontrados que contribuem para a variação fenotípica,
bem como para a conservação geral dos processos fisiológicos, permanecem relativamente
poucos exemplos dos mesmos genes que contribuem para comportamentos partilhados em
diferentes espécies (Flint e Mackay 2009). No entanto, existem vários exemplos notáveis de
genes únicos com grandes efeitos no comportamento tanto entre como dentro das espécies;
exemplos são descritos abaixo (ver também Figura 5.1).
5.2.1 O gene forrageiro e o comportamento de busca por
alimento O gene forrageiro (for), que está subjacente a um polimorfismo que ocorre naturalmente
na estratégia de busca por alimento de larvas e adultos de Drosophila melanogaster, foi um dos
primeiros genes comportamentais de grande efeito a ser identificado (de Belle et al. 1989). O
gene codifica uma proteína quinase G (PKG) dependente de guanosina monofosfato cíclico
(cGMP) e tem duas variantes de ocorrência natural (Osborne et al. 1997). O fenótipo rover
percorre distâncias maiores em busca de alimento em comparação com o fenótipo sitter.
Indivíduos Rover têm maior atividade de PKG e maior expressão gênica em relação aos assistentes
Figura 5.1 Exemplos de genes únicos com grandes efeitos nos fenótipos comportamentais. As informações
listadas para cada gene incluem o produto que ele codifica, seu efeito no comportamento e as espécies nas
quais foi bem estudado. GPCR, receptor acoplado à proteína G; PKG, proteína quinase dependente de cGMP;
TF, fator de transcrição.
(Osborne et al. 1997). O gene for também tem efeitos pleiotrópicos em outras características relacionadas
aos alimentos, incluindo o metabolismo e a sinalização da insulina (Kent et al. 2009).
O ortólogo for também afeta as estratégias de busca de alimentos em outros invertebrados. Na abelha
Apis mellifera, a expressão gênica de for aumenta em associação com a transição relacionada à idade das
atividades na colmeia para o comportamento de forrageamento (Ben-Shahar et al.
2002). O padrão oposto parece ser verdadeiro para as formigas, em que o comportamento de forrageamento
está associado a níveis mais baixos de expressão genética (Ingram et al. 2005; Lucas et al. 2015), embora
a relação entre idade, comportamento de forrageamento e atividade possa ser complexo (Oettler et al.
2015). Os tecidos, células e redes genéticas específicas dentro das quais exerce seus efeitos
comportamentais ainda precisam ser elucidados (Allen et al. 2017).
5.2.2 Receptor de arginina vasopressina e comportamento de ligação de pares
Os nonapeptídeos oxitocina e AVP têm efeitos abrangentes no comportamento social entre as espécies
(Goodson 2013). Eles funcionam como hormônios na periferia e como neuromoduladores no sistema
nervoso central. No cérebro, foi demonstrado que diferenças na expressão do receptor, na ligação do
ligante e no comprimento dos microssatélites predizem diferenças na ligação dos pares, na aglomeração
social, no cuidado parental e em vários outros comportamentos sociais (Goodson 2013). O receptor de
vasopressina 1a (V1aR, codificado por avpr1a) tem sido associado à ligação de pares em diversas
espécies, incluindo humanos (Walum et al. 2008), mas tem sido particularmente bem estudado no rato-da-
pradaria socialmente monogâmico Microtus ochrogaster (Young et al. 2011). V1aR exibe alta variação
intraespecífica nesta espécie. Os efeitos do V1aR no comportamento dependem da região cerebral/circuito
neural em que está atuando. Por exemplo, a administração de um antagonista V1aR no septo lateral ou no
pálido ventral, regiões envolvidas no circuito de recompensa, evita a formação de preferência de parceiro
em homens (Lim e Young 2004). A expressão de Avpr1a em um circuito de memória espacial, mas não no
septo lateral ou no pálido ventral, está associada à fidelidade sexual masculina (Ophir et al. 2008).
Embora os arganazes da pradaria sejam socialmente monogâmicos, quase um quarto da prole é gerado
por machos que realizam fertilizações extrapar. Estes machos têm áreas de vida maiores e invadem com
mais frequência outros territórios em comparação com a maioria dos machos que adoptam uma estratégia
de “residente” (Okhovat et al. 2015). Curiosamente, os níveis de V1aR em regiões cerebrais relacionadas
à memória espacial estão associados ao uso do espaço e à fidelidade do local. Também nessas regiões
do cérebro, descobriu-se que polimorfismos de nucleotídeo único em avpr1a prediziam diferenças
individuais na abundância de V1aR. Esses marcadores genéticos parecem estar sob seleção balanceada,
refletindo as compensações de aptidão associadas à manutenção estreita de um vínculo de casal ou ao
envolvimento em acasalamento extra-par (Okhovat et al. 2015).
5.2.3 Homólogo do Neuropeptídeo Y, Neurônios Sensoriais e Comportamento

Alimentar Social
O nematóide Caenorhabditis elegans normalmente vive dentro de frutas em decomposição, onde os níveis
de oxigênio são baixos devido à respiração microbiana (Laurent et al. 2015). Se um indivíduo detecta um
aumento nos níveis de oxigênio, sugerindo que está se aproximando da superfície, ele exibe um
comportamento de evitação e inverte a direção (McGrath et al. 2009). A falha em encontrar um ambiente
com menos oxigênio leva a um estado de excitação com um conjunto de
5.3 Efeitos dos Supergenes no Comportamento 99
comportamentos relacionados, incluindo a formação de agregações sociais sobre alimentação

(Busch et al. 2012; Laurent et al. 2015). Uma cepa cultivada em laboratório, N2, mostra apenas
uma resposta fraca ao aumento de oxigênio e mantém hábitos alimentares solitários no laboratório
(de Bono e Bargmann 1998; Gray et al. 2004). Durante as fases iniciais da domesticação, esta cepa
adaptou-se ao ambiente de laboratório e adquiriu uma única substituição de nucleotídeo no
homólogo do gene do neuropeptídeo Y npr-1 (McGrath et al. 2009). A versão de alta atividade do
alelo presente na cepa N2 diminui a aversão aos níveis de oxigênio ao consumir alimentos
bacterianos, levando à modificação do comportamento de agregação e diferenças no tamanho
corporal, fecundidade e fisiologia do adulto (Gray et al. 2004; Milward et al. 2011; Andersen e outros
2014). O efeito do npr-1 sobre esses comportamentos tem sido associado a um único par de
neurônios inter/motores, chamados neurônios RMG (Macosko et al.
2009). Múltiplas entradas sensoriais distribuídas, incluindo detecção de feromônios e oxigênio, são
coordenadas através de junções comunicantes com os neurônios-alvo comuns (Jang et al.
2017). NPR-1 inibe a atividade RMG na cepa N2 solitária, que serve para desacoplar o circuito
enquanto mantém a função dos neurônios sensoriais de entrada (Macosko et al. 2009; Bargmann
e Marder 2013). Circuitos neurais semelhantes ligando a variação nos homólogos do neuropeptídeo
Y ao comportamento alimentar social podem ocorrer em outras espécies, como D. melanogaster
(Wu et al. 2003).
As estratégias de forrageamento em C. elegans também são alteradas por feromônios
específicos. A variação hereditária na sensibilidade aos feromônios está ligada a um receptor de
feromônio acoplado à proteína G, srx-43, que atua nos neurônios sensoriais para suprimir o
forrageamento exploratório (Greene et al. 2016). A região genômica associada ao srx-43 está sob
seleção de equilíbrio, pois os dois haplótipos diferentes conferem efeitos bidirecionais na aptidão
dependente da distribuição de alimentos e da detecção de feromônios via srx-43 (Greene et al. 2016).
5.3 Efeitos dos Supergenes no Comportamento
Associações fenotípicas entre múltiplas características entre indivíduos dentro de populações

ocorrem comumente entre táxons e entre características, incluindo comportamento (Saltz et al. 2017).
Por exemplo, a agressão está correlacionada com a variação de cor em muitas espécies (Ducrest
et al. 2008). No peixe ciclídeo africano, Astatotilapia burtoni, os machos amarelos são mais
agressivos do que os seus homólogos azuis (Dijkstra et al. 2017). Quando tais correlações de
características são adaptativas, a recombinação pode ser perturbadora e impor um custo à aptidão.
Este custo é evitado por uma arquitetura genética que preserva combinações favoráveis de alelos
(Darlington e Mather 1949; Dobzhansky 1970; Thompson e Jiggins 2014).
A manutenção de características correlacionadas pode ser alcançada por rearranjos genômicos
que são herdados como um único locus. Tais soluções evoluíram repetidamente e estão
subjacentes, por exemplo, à evolução dos cromossomos sexuais (Charlesworth 1996).
Supergenes são definidos como múltiplos loci fortemente ligados, cada um afetando fenótipos
de desenvolvimento ou comportamentais discretos (Schwander et al. 2014; Thompson e Jiggins
2014). O mimetismo de borboleta é um exemplo clássico de um supergene que mantém um
polimorfismo equilibrado, em que múltiplas formas na mesma espécie imitam várias espécies
tóxicas diferentes, funcionando para reduzir a predação (Joron et al. 2011). Qualquer recombinação
de características que reduzisse a correspondência fenotípica teria efeitos negativos na aptidão.
Recentemente, descobriu-se também que os supergenes mantêm vários polimorfismos
comportamentais, descritos abaixo (Figura 5.2).
Figura 5.2 Exemplos de polimorfismos comportamentais sob o controle de supergenes.
5.3.1 Organização Social em Formigas
A organização social, definida como o padrão de relações entre indivíduos dentro de um grupo social,
incluindo a forma como a reprodução é dividida, pode variar mesmo dentro de espécies ou populações
(Ross e Keller 1995). Este fenômeno foi bem estudado na formiga de fogo Solenopsis invicta, onde há
variação no número de rainhas reprodutivas por colônia. S. invicta é polimórfica em número de rainha,
bem como em um conjunto de características relacionadas (Keller 1993). A aceitação das colônias de
múltiplas rainhas está diretamente ligada à variação alélica do gene Gp-9 (alelos B e b), que codifica uma
proteína de ligação a odor (Ross e Keller 1998). Colônias nas quais todas as operárias são homozigotas
neste locus (BB) aceitarão apenas uma única rainha BB. Em contraste, as colônias nas quais pelo menos
10% das operárias são heterozigotas (Bb) aceitarão múltiplas rainhas, mas apenas heterozigotas (Ross e
Keller 2002; Gotzek e Ross 2008). Posteriormente, foi demonstrado que Gp-9 é de fato parte de um grande
supergene não recombinante de aproximadamente 13 Mb com cerca de 616 genes em ligação estreita
(Wang et al. 2013). Curiosamente, a formiga prateada alpina, Formica selysi, mostra um polimorfismo
semelhante no número de rainhas por colónia. Descobriu-se também que este estava sob o controle de um
supergene não recombinante, embora a localização específica e o conteúdo do supergene sejam diferentes
daqueles de S. invicta (Purcell et al. 2014).
5.3.2 Táticas Alternativas de Acasalamento em Aves
O maçarico da Eurásia, Philomachus pugnax, é uma ave pernalta reprodutora de lek com três formas
masculinas alternativas. Os machos independentes, a forma mais comum, defendem territórios e cortejam
as fêmeas. Os machos satélites não são territoriais, mas co-exibem e roubam acasalamentos quando os
independentes estão distraídos. A terceira forma é o raro tênis masculino que imita uma mulher (chamado
de faeder) (Jukema e Piersma 2006). Foi sugerido que os três morfos masculinos estão sob o controle de
um único locus mendeliano com três alelos (Lank et al. 1995). Foi revelado que este é um supergene que
consiste em cerca de 125 genes contidos em uma inversão de 4,5 Mb (Küpper et al. 2015; Lamichhaney et
al. 2016).
Os alelos de morfologia satélite e faeder são dominantes para a sequência de morfologia ancestral
independente (Lamichhaney et al. 2016). A homozigosidade para a inversão é letal e a heterozigosidade
reduz a sobrevivência. Machos satélites e faeder têm testículos maiores, sugerindo
5.5 As características comportamentais são únicas? 101
que um maior sucesso reprodutivo pode compensar os custos de realização da inversão (Küpper et al.
2015).
No pardal de garganta branca, Zonotrichia albicollis, um supergene controla duas formas alternativas
em machos e fêmeas que diferem na cor da plumagem e no comportamento social (Tuttle et al. 2016).
As formas bronzeadas são monogâmicas, enquanto as formas brancas são promíscuas e investem
menos no cuidado parental (Tuttle 2003). O supergene é uma grande inversão de mais de 100 Mb e
contém cerca de 1.137 genes. A inversão contém vários genes que são bem conhecidos por seu papel
no controle neural do comportamento social e na regulação da agressão, incluindo receptores de
serotonina e estrogênio, bem como peptídeo intestinal vasoativo (Tuttle et al. 2016). As formas brancas
e castanhas mostram forte acasalamento desassortativo - há efeitos negativos de aptidão para os raros
casos de acasalamentos sortidos. Curiosamente, o alelo de morfologia branca pode ser degradante e,
para genes dentro da inversão, a expressão gênica é menor em comparação com a morfologia tan,
sugerindo que o alelo branco é semelhante a um cromossomo neo-sexo (Tuttle et al. 2016).
5.4 Capacidade de evolução de genes associados ao comportamento
Certas classes de genes podem ter maior probabilidade de contribuir para a evolução do comportamento.
Os genes sensoriais, por exemplo, estão entre as famílias de genes de evolução mais rápida (McGrath
2013). Uma mudança genética em um receptor sensorial fornece um caminho simples para modificar um
comportamento, alterando a percepção de um estímulo sem efeitos negativos em outros aspectos do
fenótipo (Bendesky e Bargmann 2011). Nas formigas, a comunicação ocorre principalmente através da
sinalização de feromônios – um grande e novo clado de genes receptores de odor que permitem a
detecção de feromônios evoluídos no ancestral de todas as formigas, provavelmente afetando as taxas
de especiação (McKenzie et al. 2016). O sistema visual também é um alvo principal. Por exemplo,
alterações na sensibilidade visual devido a modificações genéticas de opsinas foram um dos principais
impulsionadores da rápida especiação de peixes ciclídeos africanos, em parte devido aos efeitos no
comportamento de preferência de parceiro (Kocher 2004; Terai et al. 2006).
Os neuromoduladores também parecem ser altamente lábeis evolutivamente – podem atuar à
distância da célula-alvo e nem sempre são essenciais para a neurotransmissão (Bendesky e Bargmann
2011; Marder 2012). Curiosamente, numa meta-análise de vertebrados, descobriu-se que os locais de
produção de ligandos no cérebro eram menos conservados do que a distribuição espacial dos seus
receptores (O'Connell e Hofmann 2012). Pode ser que apenas pequenas mudanças no desenvolvimento
sejam necessárias para mudar os locais de produção do ligante (Marín e Rubenstein 2003; O'Connell e
Hofmann 2012). Embora se tenha descoberto que a distribuição espacial dos receptores é altamente
conservada entre os táxons, sabe-se que a densidade dos receptores em regiões específicas do cérebro
influencia o comportamento. Por exemplo, diferenças na densidade dos receptores de oxitocina,
vasopressina e dopamina podem estar subjacentes a muitas das diferenças comportamentais entre ratos-
do-campo monogâmicos e ratos-do-campo promíscuos das montanhas e dos prados (Smeltzer et al.
2006).
5.5 As características comportamentais são únicas?
As características fenotípicas cuja arquitetura genética foi bem caracterizada são frequentemente
morfológicas ou, no caso dos humanos, relacionadas a doenças. Na medida em que
a arquitetura genética subjacente aos traços comportamentais é única e não é bem compreendida.
Estudos de camundongos e ratos não consanguíneos sugerem que os tamanhos de efeito para QTL individuais podem
ser menor para características comportamentais em comparação com características fisiológicas (Sequenciamento do Genoma de Rato e
Consórcio de Mapeamento et al. 2013; Parker et al. 2016). Além disso, os fenótipos comportamentais geralmente
apresentam estimativas de herdabilidade mais baixas em comparação com características morfológicas e fisiológicas
(Roff e Mousseau 1987; Meffert et al. 2002; Parker et al. 2016). Esses
estimativas baixas podem surgir, em parte, porque medir características comportamentais é um desafio
e a sua repetibilidade muitas vezes não é examinada (Croston et al. 2015; Greives et al. 2017).
O ruído experimental em ensaios comportamentais pode surgir dos efeitos da idade, nutrição e
estresse, bem como de fontes abióticas, como temperatura (Boake 1994; Meffert et al.
2002). Além disso, os traços comportamentais são muitas vezes complexos, inter-relacionados e instáveis em todos os aspectos.
tempo e desenvolvimento, por isso é difícil dissecar fenótipos comportamentais em componentes quantificáveis.
Comportamentos que envolvem um componente social criam um nível adicional de complexidade para
estudando a arquitetura genética do comportamento devido à presença de fatores genéticos indiretos
efeitos (IGEs), que descrevem como o fenótipo de um indivíduo focal pode ser influenciado pelos genes expressos
por seus parceiros de interação (Moore et al. 1997; Schneider
e outros. 2016) (revisado no Capítulo 4). Estas IGEs tornam o próprio ambiente social hereditário e, portanto, também
aberto aos efeitos da seleção (Wolf et al. 1998). Os IGEs podem ter
efeitos genéticos aditivos, bem como efeitos não aditivos na forma de epistasia (Wolf
2000). É importante ressaltar que a seleção pode atuar nas características na ausência de influência genética aditiva.
variância, esses efeitos podem obscurecer as estimativas de herdabilidade e alterar as trajetórias evolutivas (Meffert
1995; Wolf et al. 1998; Meffert et al. 2002; García-González e Simmons 2007). IGEs são prevalentes em espécies
com cuidado parental, em que o fenótipo
da prole depende do genótipo do pai, muitas vezes da mãe, além do
contribuição da herança genética direta (ou seja, efeitos maternos) (Mousseau et al. 2009;
McAdam et al. 2014) (ver Capítulo 7). Esses efeitos também desempenham um grande papel na proteção social dos insetos.
colônias, em que o genótipo dos companheiros de ninho afeta os fenótipos individuais e em nível de colônia (Pankiw
et al. 2002; Linksvayer e Wade 2005; Linksvayer 2006). Por exemplo, em
a formiga de fogo, S. invicta, as colônias mudam sua organização social e um conjunto de
comportamentos quando a proporção de membros da colônia com um determinado genótipo passa
acima de um limite crítico (Ross e Keller 2002) (veja abaixo para mais detalhes). Os IGEs têm
também foi descoberto que afeta uma ampla gama de outros fenótipos comportamentais entre espécies,
incluindo namoro (Petfield et al. 2005), agressão (Wilson et al. 2009), escolha do parceiro
(Bailey e Zuk 2012) (ver Capítulo 6) e comportamento antipredador (Bleakley e Brodie
2009). Dado que as interações sociais entre os animais são quase onipresentes, o papel dos
Os IGEs que afetam a evolução das características devem ser cuidadosamente considerados. Estes podem afetar
desproporcionalmente a arquitetura genética dos traços comportamentais, em particular.
Curiosamente, a maioria dos genes que têm um grande efeito nos fenótipos comportamentais provém de
cruzamentos entre diferentes espécies ou populações. Esses efeitos maiores
pode ser um subproduto de diferenças na estrutura das populações mapeadas (Flint
e outros. 2005). A maioria dos estudos de comportamento de QTL conduzidos em populações únicas
revelou uma arquitetura genética complexa, semelhante à encontrada para outras características fenotípicas
(Bendesky e Bargmann 2011). Na verdade, parece que a variação no comportamento, como outras
características fenotípicas, geralmente é modulada por muitas variantes comuns de pequeno efeito (Val-dar et al.
2006; Flint e Mackay 2009). Por exemplo, estudos sobre o comportamento de
Referências 103
cepas de camundongos e ratos revelaram um grande número de variantes genéticas de pequeno efeito,
bem como a presença de efeitos genéticos complexos não aditivos (Flint 2003).
5.6 Conclusão
O comportamento animal é frequentemente complexo e é afetado por genes, experiências e pelo ambiente.
Além disso, muitos fenótipos comportamentais apresentam correlações adaptativas com outras
características fenotípicas. Essas associações benéficas podem ser mantidas por meio de pleiotropia ou
ligação, e os supergenes possuem propriedades de ambos (Saltz et al. 2017). Dada a frequência de
polimorfismos equilibrados que envolvem comportamento, pode ser que os supergenes sejam uma parte
comum da arquitetura genética subjacente aos fenótipos comportamentais polimórficos. Ainda não foi
determinado até que ponto a arquitetura genética dos traços comportamentais é única, devido à ocorrência
de supergenes, à presença de efeitos genéticos indiretos ou à maneira como o sistema nervoso responde
à seleção. Futuros estudos comportamentais que sejam capazes de estabelecer uma ligação entre
herdabilidade, aptidão, genes e circuitos neurais serão cruciais para obter uma compreensão mais completa
da base genética do comportamento.
Reconhecimentos
Agradecemos a Jonathan Flint e Michel Chapuisat pelos comentários.
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111
Genes e ambientes no sexo da Drosophila David

J. Hosken1, Amanda Bretman2, Stephen F. Goodwin3 e C. Ruth Archer1
2Escola de Biologia, Faculdade de Ciências Biológicas, Universidade de Leeds, Leeds, LS2 9JT, Reino Unido
3Center for Neural Circuits & Behavior, Universidade de Oxford, Oxford OX1 3SR, Reino Unido
Drosophila melanogaster tornou-se um modelo para o estudo de muitos fenômenos, desde resistência
a inseticidas, evolução e uso de espermatozoides, espermatogênese, desenvolvimento e genes HOX,
até relógios circadianos (Guss et al. 2001; Miller e Pitnick 2002; Jiang e White-Cooper 2003; Snook e
Hosken 2004; Rostant et al. 2015). Tornou-se também um carro-chefe para a compreensão do
comportamento, assim como vários de seus parentes próximos (Speith 1974; Hine et al. 2002; Ritchie
et al. 2005; Snook et al. 2005; Lasbleiz et al. 2006; Kent et al. 2006; Kent et al. 2008; Taylor e outros
2008a,b; Okada e outros 2011; Saltz 2017). A compreensão do comportamento das Drosophila foi
auxiliada pela facilidade com que elas podem ser criadas em grande número e manipuladas
geneticamente, e expandiu-se em escala com os principais esforços de sequenciamento que foram
realizados em todo o clado (Drosophila 12 Genomes Consortium 2007). Estamos agora a dissecar o
comportamento da Drosophila com cada vez mais detalhes e isto está a acelerar graças à partilha de
recursos e dados (por exemplo, FlyBase – uma base de dados online de genes e genomas de
Drosophila).
Os pesquisadores da Drosophila investigaram uma ampla gama de comportamentos, desde a
agressão até a preferência pelo álcool e a territorialidade. e forrageamento. Aqui nos concentramos em
um pequeno subconjunto deste enorme corpo de trabalho e discutimos principalmente as influências
genéticas e ambientais nos comportamentos sexuais da Drosophila, com mais foco nos efeitos
socioambientais e menos nos ambientes abióticos. Começamos introduzindo brevemente alguns
desafios na medição do comportamento e suas influências antes de descrever o namoro com
Drosophila. Passamos então aos efeitos genéticos e, em seguida, aos efeitos ambientais e interativos
que influenciam o comportamento sexual da Drosophila, antes de oferecer algumas observações finais.
6.1 Alguns Desafios
Actualmente, a maior parte da investigação que liga genótipos a fenótipos tem ignorado a forma como
ambos são afectados e interagem com o ambiente, uma omissão compreensível mas importante.
Incorporar todas essas ligações é um desafio apenas porque o comportamento é tão variável que seu
estudo requer amostras grandes (Anholt e Mackay 2004). Além disso, na escolha dos fenótipos a serem
analisados, é necessário cuidado para garantir que eles sejam biologicamente

112 6 Genes e Ambientes no Sexo da Drosophila
significativo ou que ligações claras genótipo-fenótipo possam ser feitas posteriormente. Assim, por
exemplo, embora avaliar a atratividade masculina total seja relativamente simples (Taylor et al. 2007)
e biologicamente relevante (Prokop e Drobniak 2016), nem sempre é claro com precisão quais
elementos do fenótipo contribuem mais para a atratividade e, portanto, quais genes devem ser o
foco de qualquer investigação subsequente. Além disso, é necessário um controle experimental
cuidadoso devido aos efeitos consideráveis do ambiente, ritmos circadianos, idade, sexo,
antecedentes genéticos, etc., tanto no comportamento quanto na expressão genética (Anholt e
Mackay 2004).
6.2 Apresentando Drosófila
A pesquisa sobre D. melanogaster revelou que os comportamentos são variáveis, altamente

sexualmente dimórficos (cerca de 50% do transcriptoma de D. melanogaster mostra preconceitos
sexuais), poligênicos e altamente epistáticos (Anholt e Mackay 2015). Além disso, a extensa
pleiotropia encontrada para a maioria dos comportamentos mostra que genes específicos não são
exclusivamente dedicados ao controle de comportamentos complexos (Markow e O'Grady 2005;
Anholt e Mackay 2004). Por exemplo, os genes que influenciam o canto em D. melanogaster também
estão envolvidos no voo, na regulação da tradução, no funcionamento dos canais iônicos e na determinação do sexo.
Na verdade, a cacofonia, que inicialmente se pensava que afetava apenas a música (Yamamoto et
al. 1997), é agora conhecida por estar envolvida na autofagia, transporte de íons cálcio, exocitose,
homeostase de células neuronais e assim por diante (FlyBase). Os comportamentos também são
altamente sensíveis aos efeitos ambientais e o perfil do transcriptoma de D. melanogaster revela que
pelo menos 15% do transcriptoma varia entre os ambientes (Zhou et al. 2012). No entanto, devido à
natureza poligénica do comportamento, sustentada por grandes redes de genes pleiotrópicos em
interação, as abordagens genéticas quantitativas para estudar fenótipos comportamentais também
são poderosas e precisam de ser empregues devido às ligações probabilísticas entre genes e
comportamento. Esta abordagem genética quantitativa (estatística) também tem sido amplamente
utilizada para investigar a contribuição dos genes, do ambiente e sua interação no comportamento
(Petfield et al. 2005; Narraway et al. 2010). Estudos que procuram consistentemente encontrar
interações genótipo por ambiente para comportamentos e isso tem implicações importantes,
principalmente fornecendo um meio para manter a variação genética no comportamento, mas
também potencialmente corroendo a honestidade da informação transmitida em interações
comportamentais (Hunt e Hosken 2014). Mais recentemente, tem havido um foco crescente nas
interações entre o ambiente social e o comportamento (Saltz e Foley 2011) (ver abaixo) e uma
ligação mais completa de ambos com dados genéticos promete fornecer novos insights sobre
fenótipos comportamentais.
6.3 Os Comportamentos
Para obter uma compreensão completa dos impulsionadores genéticos e ambientais do

comportamento, os fenótipos comportamentais precisam ser bem caracterizados. Houle (2010)
argumentou que este é o elemento mais difícil no estabelecimento da ligação genótipo-fenótipo
porque os fenômenos são mais complicados que os genomas, e isso é especialmente verdadeiro
para os fenótipos comportamentais, que são extremamente complexos, mesmo que contenham
certos fenótipos 'fixos'. elementos. O comportamento de acasalamento da Drosophila contém
elementos estereotipados de corte e acasalamento específicos da espécie, que incluem comportamentos masculinos co
6.4 Os Genes 113
Figura 6.1 Um exemplo dos tipos de

comportamentos frequentemente
observados no namoro de Drosophila,
começando com os machos se orientando
em direção às fêmeas e perseguindo-as, até
quando o cortejo finalmente é bem-sucedido e a cópula
Perseguindo
ocorre. Tocando
Orientação
Cantoria
Lambendo
Copulando
batidas, vibração das asas e 'lamber' genital, e respostas femininas como extrusão do ovipositor, chutes
e elevação do abdômen (Speith 1974; Markow e O'Grady 2005)
(Figura 6.1). Existem diferenças claras entre espécies, por exemplo, o macho de Drosophila yakuba
empregando uma varredura de asa dupla, enquanto os machos de Drosophila simulans movem apenas
uma asa de cada vez. Além disso, alguns táxons só acasalam quando há luz, em algumas fêmeas
também cantam em duetos com machos e assim por diante (para uma descrição completa da variação
entre espécies, ver Markow e O'Grady 2005). Esses elementos também podem variar entre genótipos
dentro das espécies (Rostant et al. 2017). Tal como acontece com muitos trabalhos sobre Drosophila,
o comportamento de acasalamento de D. melanogaster foi mais extensivamente estudado.
O namoro em D. melanogaster começa com os machos reconhecendo a presença de uma fêmea e
se orientando em direção a ela. Ocorre então uma batida no abdômen da fêmea e, se a fêmea se
mover, o macho a seguirá. À medida que o macho se orienta em torno da fêmea, olhando para ela, as
extensões das asas e as vibrações produzem um canto de cortejo (e sinais visuais) (Shevtsova et al.
2011), os machos então tentam lamber a genitália feminina e copular. Se não tiver sucesso, pode
haver uma pausa comportamental após a qual o macho começa a se orientar e a cantar mais uma vez
e a repetir o repertório até que a cópula ocorra ou a fêmea sinalize rejeição estendendo seu ovipositor
ou voando ou indo embora (Speith 1974; Hall 1994; Yamamoto e outros 1997).
Há variação fenotípica em cada um desses elementos do namoro e todos contribuem para a

probabilidade de ocorrer a cópula. Assim, a atratividade masculina pode ser pensada como um traço
composto que é a soma desses elementos de namoro e do odor masculino (Ingleby et al. 2014). Embora
esta meta-característica seja indiscutivelmente o mais importante determinante da aptidão masculina,
é provavelmente mais fácil de compreender quando dividida e dissecada como um elemento de corte
de cada vez. Na verdade, a maioria destes elementos de cortejo foram sujeitos a investigação detalhada
num táxon ou noutro, e em muitos casos foram identificados genes específicos que afectam o cortejo e
a cópula (Hall 1994; Mackay et al. 2005).
6.4 Os Genes
6.4.1 Genes Únicos
Vários estudos descobriram agora genes únicos de grande efeito que influenciam o namoro e o
acasalamento em Drosophila. Como observado acima (ver também os Capítulos 1 e 5), estes
os genes normalmente têm muitos efeitos pleiotrópicos e não são “genes de comportamento” per se, mas
normalmente afetam o comportamento normal através de seus efeitos no desenvolvimento do sistema
nervoso (Sokolowski 2001). Um desses genes é o burro, uma mutação que afeta o aprendizado e a
memória ao interromper a cascata de transdução de sinal de adenosina monofosfato cíclico (AMP). O
gene do tipo selvagem é expresso em muitos tecidos, mas predominantemente no cérebro da mosca (nos
corpos dos cogumelos), e embora o burro tenha muitos efeitos, também tem impacto no comportamento
de acasalamento das fêmeas – as fêmeas portadoras desta mutação reencontram-se mais rapidamente
do que o habitual, parecendo esqueceram que já acasalaram (Greenspan e Ferveur 2000; Kubli 2003).
Outros exemplos interessantes de mutações com efeitos importantes no comportamento de acasalamento
incluem ele não está interessado (hni), onde os machos com a mutação não se orientam para as fêmeas
(o primeiro passo na cascata comportamental que leva ao acasalamento) e insatisfação (dsf), onde o
mutante os homens cortejarão outros homens (Emmons e Lipton 2003). Na verdade, foram identificadas
mutações que afetam mais ou menos todos os elementos do comportamento sexual em D. melanogaster
(Yamamoto et al. 1997; Emmons e Lipton 2003; Gleason 2005; Anholt e Mackay 2015), e algumas das
vias de desenvolvimento e neurais que vão dos genes aos comportamentos sexuais estão agora sendo
cuidadosamente caracterizados (Asahina 2018).
Claramente, o sexo de um animal determina o seu comportamento sexual e, em Drosophila, a

diferenciação sexual dos circuitos neurais subjacentes aos comportamentos sexuais depende da ação de
dois fatores de transcrição, infrutífero (fru) e duplo sexo (dsx). A expressão seletiva desses fatores define
programas de desenvolvimento específicos do tipo celular que governam a conectividade neural e
estabelecem as bases através das quais os comportamentos sexuais específicos do sexo são
geneticamente fixados (Dalton et al. 2013; Neville et al. 2014; Clough et al.
2014; Meissner et al. 2016). Historicamente, a compreensão da maneira como fru e dsx regulam o namoro
veio de análises comportamentais de indivíduos portadores de mutações nos respectivos loci (Ito et al.
1996; Ryner et al. 1996; Villella e Hall 1996; Villella et al. 1997). A forma como esses genes funcionam na
especificação do comportamento sexual foi inferida pelos padrões temporais e espaciais de expressão de
fru e dsx no sistema nervoso, e isso, por sua vez, facilitou a identificação de candidatos a componentes
celulares deste circuito (Cachero et al. 2010; Rideout et al. 2010; Robinett et al. 2010).
A expressão de fru e dsx em neurônios sensoriais, interneurônios e neurônios motores sugere que eles
estão organizados em elementos de circuito capazes de receber, processar e transferir as informações
que controlam o comportamento sexual (Pavlou e Goodwin 2013). Restringir a atividade de todos ou
alguns desses neurônios tem efeitos profundos nos comportamentos de corte masculino e feminino
(Stockinger et al. 2005; Billeter et al. 2006; Yapici et al. 2008; Häsemeyer et al. 2009; Rideout et al. 2010;
Kohatsu e outros 2011; von Philipsborn e outros 2011; Pan e outros 2011, 2012; Rezával e outros 2012,
2014, 2016; Feng e outros.
2014; Zhou et al. 2014, 2015; Bussell et al. 2014; Tran et al. 2014; Koganezawa et al.
2016; Pavlou et al. 2016; Chen et al. 2017). Um princípio central na compreensão do comportamento
sexual é que os comportamentos sexualmente dimórficos surgem de diferenças anatômicas e funcionais
nos circuitos neurais. Em alguns casos, as diferenças sexuais são qualitativas, de modo que neurônios
específicos são exclusivos de um sexo; em outros, uma diferença quantitativa entre os sexos pode
representar um dimorfismo na mesma célula ou nas características moleculares de neurônios
compartilhados (Kimura et al. 2005; Billeter et al. 2006; Rideout et al. 2007; Cachero et al. 2010; Yu et al.
2010; Yu et al. 2007; Cachero et al. 2010; Yu et al. 2010; Rideout e outros 2010; Kohl e outros 2013). Por
exemplo, homens e mulheres podem detectar muitos dos mesmos sinais externos, mas processá-los de
forma diferente para produzir respostas comportamentais distintas (Kohl et al. 2013).
6.4 Os Genes 115
Trabalhos recentes concentraram-se na identificação dos componentes neurais e moleculares dos

circuitos neurais específicos do sexo e no mapeamento da conectividade funcional, para definir relações
causais entre a atividade do circuito e o comportamento sexual, em particular como as pistas sensoriais
pertinentes são diferencialmente detectadas e integradas no homem e na mulher. cérebro (Asahina 2018)
e como os comportamentos sexuais são socialmente modificáveis tanto em escalas de tempo curtas
como em escalas de tempo mais longas (Vilella e Hall 2008; Griffith e Ejima 2009; Dankert et al. 2009;
Kim et al. 2012; Keleman et al. 2012; Coen et al. 2012; Coen et al. 2012; al. 2014; Lebreton et al. 2014; Inagaki et al.
2014; Lin et al. 2016) (ver discussão abaixo: Ambiente social e comportamento de acasalamento).
Questões sobre como as decisões sobre diferentes comportamentos sexuais são implementadas e
como os estados internos associados influenciam essas decisões (por exemplo, experientes versus
ingênuos) estão começando a ser elucidadas (Ellendersen e von Philipsborn 2017). Estes estados
internos afectam claramente muitos comportamentos (ver abaixo), mas a forma como promovem a
excitação, estimulam as interacções sociais, codificam a recompensa e/ou controlam a progressão da
procura de parceiros até ao acasalamento real está apenas começando a ser desvendada. Além disso,
dadas as redes e caminhos complexos que, em última análise, levam ao comportamento, os efeitos
epistáticos parecem prováveis, e as interações entre antecedentes genéticos e um único gene foram
documentadas para alguns comportamentos importantes que afetam o sucesso sexual. Por exemplo, a
regulação positiva do retrotransposon de um gene do citocromo P450, Cyp6g1, confere resistência ao
DDT e também diminui a competitividade e a agressão sexual masculina (Rostant et al. 2015, 2017).
No entanto, estes efeitos comportamentais dependem do contexto genético em que ocorre o alelo de
resistência (Smith et al. 2011). Da mesma forma, os efeitos de um único gene podem ser ambientalmente
dependentes (Kaun et al. 2007). Assim, mesmo nos casos em que genes únicos têm grandes efeitos
fenotípicos, estes podem ser mediados por outros genes e/ou pelo ambiente.
6.4.2 Muitos genes aditivos Como
o comportamento é amplamente sustentado por uma arquitetura genética complexa (Anholt e Mackay
2004) (ver Capítulo 5), os impactos de um único gene documentados acima são instantâneos dos efeitos
genéticos totais e suas interações que contribuem para os fenótipos comportamentais das moscas. Além
disso, mutações em genes únicos podem afetar centenas de loci co-regulados, mesmo quando os efeitos
fenotípicos são pequenos (Ranz et al. 2003). Para capturar toda esta complexidade, uma série de
abordagens experimentais (e estatísticas) foram empregadas – linhagens, linhagens isogênicas,
experimentos de seleção e hibridização – e, inevitavelmente, estudos encontram variação genética para
os comportamentos/fenótipos sexuais investigados (Gromko 1987; Welbergen e van Diijken 1992;
Ritchie e Kyriacou 1996; Hoffmann 1999; Hine e outros 2002; Gleason e outros 2002; Huttunen e Aspi
2003; Ritchie e outros 2005; Taylor e outros 2007; Sharma e outros 2010; Debelle e outros 2014; Gaertner
e outros.
2015). No entanto, descobriu-se que os comportamentos geralmente têm herdabilidades (a contribuição
genética aditiva para a variação fenotípica) que são relativamente baixas, com os comportamentos de
acasalamento da Drosophila tendendo a ter herdabilidades inferiores a 30%, com a maioria das
estimativas inferiores a cerca de 20% (em comparação com a morfologia em cerca de 50%) (Roff e
Mousseau 1987). Parte da razão para isto pode ser que, como os comportamentos são muitas vezes
medidos apenas uma vez, a variabilidade intra-individual é incluída na variância ambiental, inflacionando
a variância fenotípica (ou seja, o denominador na estimativa de herdabilidade é falsamente inflacionado)
(para mais explicações, consulte Hoffmann 1999). A medição comportamental repetida pode eliminar
este problema, de modo que as herdabilidades comportamentais aumentem efetivamente de 0 a > 50%
(Hoffmann 1999). De qualquer forma, comportamento poligênico
a variação parece estar amplamente espalhada por todo o genoma (Gleason 2005), com apenas o
cromossomo X sendo pobre em genes para pelo menos alguns comportamentos (Turner e Miller 2012).
Embora essas abordagens de genética estatística tenham sido aperfeiçoadas ao longo de décadas
de melhoramento de plantas e animais, elas não conseguem identificar genes específicos – não foi
para isso que foram projetadas – e até que possamos identificar todos os genes envolvidos nos
comportamentos sexuais e como eles interagem entre si outro e o meio ambiente, não podemos ter
uma compreensão completa dos fenótipos sexuais. No entanto, quando estes designs experimentados
e testados são combinados com técnicas moleculares, podem ser feitos avanços poderosos (Lynch 2007).
6.5 Os Ambientes e as Interações
Com herdabilidades geralmente inferiores a 30% (Roff e Mousseau 1987), grande parte da variação
comportamental deve ser atribuída a efeitos não aditivos, sejam eles interações ou ambientais, e o
comportamento parece especialmente propenso a efeitos genéticos não aditivos (Meffert et al. 2002;
Gleason 2005). Não é nenhuma surpresa, então, que muitos avanços recentes e interessantes no
estudo do sexo da Drosophila estejam ocorrendo através do estudo das interações estatísticas que
ocorrem entre genes e ambiente, e particularmente genes e ambientes sociais, porque, afinal, o sexo
é um atividade social (Bleakley et al. 2010).
6.5.1 Ambientes Sociais
Indiscutivelmente o ambiente mais importante é aquele fornecido por outros indivíduos, o ambiente
social, e como esses indivíduos têm seus próprios genomas, o componente genético do ambiente
social também pode evoluir (Moore et al. 1997; Schneider et al. 2017) ( ver também os Capítulos 4 e
7). Isto é, ao contrário do ambiente abiótico, o ambiente social também pode evoluir (ver Capítulos 1,
4, 5 e 7). Assim, as interações sociais podem ter efeitos diretos sobre os fenótipos comportamentais
e efeitos genéticos indiretos (IGEs) através do ambiente social em evolução (Moore et al. 1997). Os
IGEs provavelmente foram subestimados para animais como a Drosophila, que não são considerados
classicamente “sociais”, mas estamos começando a descobrir a complexidade e as consequências
das interações sociais das moscas (Sokolowski 2010). Por exemplo, as Drosophila muitas vezes
formam agregações que não estão ligadas à disponibilidade de recursos (Simon et al. 2012), podem
formar redes sociais (Schneider et al. 2017) e envolver-se na aprendizagem social (Foucaud et al.
2013), e gerar – correlações com ambiente social foram documentadas (Saltz 2011). O contato social
afeta os padrões de sono e a plasticidade neuronal da Drosophila (Donlea et al. 2009, 2014), melhora
a memória (Chabaud et al. 2009), altera seus padrões de envelhecimento (Ruan e Wu 2008;
Zajitschek et al. 2013; Leech et al. 2017 ; revisado em Flatt 2011) e afeta a expressão genética
(Carney 2007; Ellis e Carney 2011; Fedorka et al. 2011; Immonen e Ritchie 2012; Mohorianu et al.
2017).
A reprodução sexual em fertilizantes internos, como as moscas, envolve inevitavelmente alguma

interação social e se houver acasalamentos múltiplos, como acontece com a maioria das Drosophila,
são necessárias decisões de acasalamento (por exemplo, quanto investir na reprodução atual versus
futura) sobre o valor de um acasalamento atual e a probabilidade de uma oportunidade futura (Parker
et al. 1996, 1997). É aqui que a informação social pode ser explorada e uma série de modelos e
dados experimentais mostraram quando esta informação é benéfica para os homens, particularmente
com comportamento copulatório (Parker e Pizzari 2010; Wedell e outros 2002; Bretman e outros 2011).
6.5 Os Ambientes e as Interações 117
O contexto social também pode impulsionar a plasticidade morfológica da Drosophila (por exemplo, os
machos desenvolvem glândulas sexuais acessórias maiores na presença de outros machos) (Bretman et
al. 2016), o que exemplifica o quão difundidos os efeitos dos ambientes sociais podem ser na expressão
dos fenótipos. .
Uma maneira pela qual os ambientes sociais afetam o comportamento é através da aprendizagem, e o
macho D. melanogaster pode aprender a reduzir o namoro caro direcionado a fêmeas não receptivas e
recentemente acasaladas (Dukas 2004; Ejima et al. 2007). Além disso, a mutação de genes como o
rutabaga, o amnésico ou o burro perturba a aprendizagem e/ou a memória e, portanto, perturba a
aprendizagem masculina sobre quem cortejar, bem como a inibição normal do acasalamento que ocorre
nas fêmeas após a cópula (McGuire et al. 2005). A interferência de RNA do modificador epigenético
eucromatina histona metiltransferase (EHMT) também perturba a memória do namoro (Kramer et al. 2011)
e, embora os estados epigenômicos possam ter efeitos duradouros e até transgeracionais, a remodelação
pode ocorrer em poucas horas (Kangaspeska et al. 2008) . Esta flexibilidade pode aumentar a sensibilidade
ambiental do genoma, facilitando mudanças na expressão genética. Na verdade, o transcriptoma é sensível
à aprendizagem social, com expressão de genes com funções previstas e conhecidas no desenvolvimento
do sistema nervoso, biologia da cromatina, tradução, dinâmica do citoesqueleto e regulação transcricional,
todas alteradas pela experiência anterior de cortejo de um homem (Winbush et al. 2012) . Além disso,
porque Winbush et al. (2012) identificaram muitas isoformas de transcrição expressas diferencialmente,
parece que a sensibilidade ao ambiente social não é apenas transmitida pela comutação binária (on/off),
mas também através de splicing alternativo (Winbush et al. 2012). Isto implica que a integração de sinais
ambientais pode ocorrer em vários níveis celulares e precisaremos de uma visão muito mais ampla do que
o transcriptoma para compreender estes fenómenos.
Os efeitos dos ambientes sociais são especialmente complexos porque, além da variação genética para
o comportamento e de um ambiente que evolui, pode haver variação genética para o ambiente social
preferido, levando potencialmente à construção do ambiente social (nicho) (Saltz et al. 2016). , e isso gera
todos os tipos de ciclos de feedback (Moore et al. 1997) (ver também Capítulos 1 e 4). Por exemplo, o
sucesso na luta é um determinante do sucesso do acasalamento para o macho D. melanogaster, e a
agressão e seus resultados dependem dos genótipos dos machos em interação (Saltz 2013).
Além disso, os genótipos variam nos grupos que preferem e na forma como interagem dentro dos grupos
(Saltz 2017), pelo que o tamanho e a composição do grupo influenciam a experiência e o comportamento
social, e ambos influenciam o tamanho e a composição do grupo, e todos têm uma componente genética.
Na maioria das espécies de Drosophila investigadas até agora, os machos com exposição prévia a
machos rivais aumentam a duração da cópula (Bretman et al. 2009; Mazzi et al. 2009; Lizé et al. 2012;
Price et al. 2012). Em D. melanogaster esta resposta aumenta a aptidão masculina, pelo menos a curto
prazo, aumentando a produção de descendentes e reduzindo a vontade das fêmeas de re-acasalar
(Bretman et al. 2009). Curiosamente, o aumento da duração da cópula não está associado a um aumento
correspondente no tamanho da ejaculação ou ao número de espermatozóides transferidos para a fêmea
(Gilchrist e Partridge 2000; Manier et al. 2010); isto é, cópulas mais longas não significam necessariamente
mais esperma/ejaculação, e nem é uma forma de proteção do parceiro (Bretman et al. 2009). No entanto,
a exposição a rivais aumenta as proteínas do fluido seminal na ejaculação (Wigby et al. 2009) e o número
e a qualidade dos espermatozoides (Garbaczewska et al. 2013; Moatt et al. 2014), mas a exposição
sustentada a rivais também reduz a expectativa de vida e acelera declínios de aptidão específicos da idade
(Bretman et al. 2013).
Responder adequadamente ao ambiente social é, portanto, fundamental para a boa forma física e os
homens alteram de forma flexível os seus comportamentos para se adaptarem aos ambientes sociais (Bretman et al.
2012). Isto leva tempo, aproximadamente 24 horas, para construir uma resposta quando confrontado com um
rival (Bretman et al. 2010), e tem uma duração de retenção finita (cerca de 15 horas após o rival ser removido)
(Rouse e Bretman 2016), embora a resposta as velocidades dependem das dicas sensoriais recebidas (Rouse
e Bretman 2016). Os homens adquirem informações ambientais usando qualquer combinação de sinais
sonoros, táteis ou olfativos para responder de forma adaptativa (Bretman et al. 2011), mas não está claro
como cada um deles determina as respostas masculinas. Orco com defeito olfativo (anteriormente Or83b), um
co-receptor de ligação a odor necessário para a maioria dos odores detectáveis por Drosophila (Larsson et al.
2004), ou mutações inativas com defeito auditivo (Gong et al. 2004) não apagam por si só o comportamento
resposta aos rivais (Bretman et al. 2011). No entanto, eles eliminam o aumento do tipo selvagem no esperma
transferido (Garbaczewska et al. 2013). Embora a 'resposta rival' seja melhor compreendida em D.
melanogaster, ela também se reflete em Drosophila pseudoobscura. Novamente, a exposição a rivais faz com
que os machos aumentem a duração da cópula. O ejaculado de D. pseudoobscura contém espermatozóides
apireno (não fertilizantes) e eupireno (fertilizantes), mas a exposição a rivais apenas aumenta a transferência
de espermatozoides eupireno (Price et al. 2012).
Também parece haver envolvimento de múltiplas pistas sensoriais na determinação desta resposta (Maguire
et al. 2015).
Mais uma vez, os investigadores procuraram no transcriptoma pistas sobre os mecanismos subjacentes
que ligam o ambiente social aos comportamentos de acasalamento. A exposição de curto prazo (~20 minutos)
de machos a fêmeas ou machos rivais pode alterar a transcrição espermatogênica e a expressão gênica de
percepção de odor (Carney 2007; Ellis e Carney 2011). A exposição masculina a rivais por até 72 horas
também gera expressão diferencial em dois dos três genes de proteínas do fluido seminal, mas não em quatro
genes testiculares (Fedorka et al.
2011). Esta descoberta foi um pouco repetida em um estudo recente de RNAseq de expressão diferencial em
2, 26 e 50 horas de exposição a um rival, no qual a resposta foi caracterizada pela regulação positiva precoce
de um grande número de genes sensoriais na cabeça/tórax, que então decaiu com o tempo (Mohorianu et al.
2017). Isto foi associado a uma onda de expressão diferencial de genes abdominais que codificam os
componentes estruturais da ejaculação masculina – especificamente nos genes do fluido seminal, mas não do
esperma (Mohorianu et al.
2017). Esses genes são candidatos claros para a base mecanicista da resposta comportamental aos rivais,
mas outras categorias de genes também foram expressas diferencialmente, incluindo aquelas implicadas na
imunidade, nas respostas ao estresse, na cognição e na expectativa de vida.
No entanto, precisamos ser cautelosos ao inferir funções a partir de expressões diferenciais.
Os genes associados à aprendizagem e à memória burro e Nf1 foram expressos diferencialmente em resposta
aos rivais (Mohorianu et al. 2017), mas o uso de moscas transgênicas descobriu que esses genes eram
desnecessários para produzir a duração prolongada do acasalamento (Rouse et al. 2018 ).
Esta dissecação genética dos processos neuronais envolvidos mostrou que a resposta utiliza um tipo de
memória de longo prazo, sensível à anestesia, requer os genes amnésico e rutabaga, e transmissão neural
nos lóbulos dos corpos do cogumelo (regiões cerebrais associadas à aprendizagem olfativa). (Rouse et al.
2018). A utilização deste tipo de memória parece consistente com a dinâmica temporal da resposta, na medida
em que permite que os resultados comportamentais persistam através de mudanças transitórias nas pistas
(isto é, outro homem estando presente ou ausente), mas que sejam substituídos se a mudança ambiental
persistir.
Além de responder aos rivais, as respostas dos homens também podem depender das mulheres presentes.
Em muitas Drosophila, os hidrocarbonetos cuticulares (CHC) são um importante componente sexual
6.5 Os Ambientes e as Interações 119
sinal, mas recentemente tornou-se aparente que os homens podem alterar plasticamente esta sinalização
(Ingleby et al. 2014). Por exemplo, os sinais de CHC são um elemento importante do cortejo em
Drosophila serrata (Chenoweth e Blows 2005) e os machos alteram o seu sinal de CHC com base na
avaliação da qualidade da fêmea, que tem uma base genética (Petfield et al.
2005). Assim, os genes das fêmeas influenciam o fenótipo de cortejo dos machos (ou seja, um IGE), e
efeitos semelhantes foram sugeridos por mudanças dependentes do genótipo feminino nos
comportamentos de cortejo masculino observados em D. melanogaster (Casares et al. 1993).
Em comparação com os machos, as respostas do comportamento de acasalamento das fêmeas aos
ambientes sociais têm sido bastante negligenciadas, possivelmente devido à falta de previsões teóricas
testáveis. No entanto, o contexto social pode alterar a escolha do parceiro feminino, a vontade de
acasalar e o comportamento de oviposição. As fêmeas anteriormente cortejadas por machos pequenos
eram subsequentemente mais propensas a copular do que aquelas anteriormente cortejadas por machos
grandes (Dukas 2005), sugerindo que a experiência social altera os limiares de aceitação do parceiro
feminino. Quando podem acasalar em grupos de 12 (seis machos, seis fêmeas), as fêmeas acasalam
com mais frequência em grupos compostos por machos de diferentes linhagens genéticas (Billeter et al. 2012).
Curiosamente, essas mudanças no comportamento reprodutivo impulsionadas pelo contexto social
dependiam do olfato feminino, e não das interações macho-macho, já que as fêmeas mutantes Orco não
aumentaram a frequência de acasalamento de acordo com a composição do grupo. As fêmeas também
mostram preferência por parceiros familiares e, novamente, os sinais olfativos são importantes aqui, já
que os mutantes Orco não apresentam essa preferência (Tan et al. 2013).
Uma vez acasaladas, as fêmeas ingênuas podem exibir aprendizagem social em termos de escolha
do local de oviposição, mudando sua preferência na presença de fêmeas acasaladas (Sarin e Dukas
2009), e a oviposição agregada pode ser induzida em resposta aos feromônios liberados por ambos os
sexos (Wertheim et al. .2002). Tal como acontece com os homens, o transcriptoma feminino é sensível
a sinais sociais. Ser exposto a uma canção de namoro isolada de quaisquer outras características
masculinas resultou em diferenças relativamente modestas na expressão genética, mas incluiu genes
que funcionam na sinalização sexual, incluindo Orco, e genes envolvidos na imunidade e na resposta ao
estresse (Immonen e Ritchie 2012).
As evidências dos efeitos sociais na expressão dos fenótipos estão, portanto, a aumentar (ver também
o Capítulo 5) e as tecnologias modernas (ver o Capítulo 11) estão a tornar cada vez mais possível
interrogar a interacção entre o ambiente social e os genes e genomas individuais. Existem claramente
vários desafios aqui, desde a comparação de transcriptomas entre estudos e plataformas quando a
expressão gênica é tão variável e transitória, até a avaliação do real significado funcional dessas
mudanças e a determinação de quais genes são causais nessas respostas e quais são consequências.
de contato social.
6.5.2 Ambientes Abióticos
Tal como acontece com muitos fenótipos, os comportamentos de acasalamento da Drosophila são
influenciados por fatores abióticos e às vezes há interações muito fortes entre genótipo por ambiente (GxE).
Por exemplo, GxEs tanto na preferência quanto na escolha do parceiro feminino são gerados por choque
frio (versus nenhum choque frio) em isolinhas de D. melanogaster, com herdabilidades substancialmente
reduzidas sob condições de choque mais estressantes (Narraway et al. 2010), e GxE entre ambientes
de temperatura também ocorre por preferência (mas não por seletividade) em D. simulans (Ingleby et al.
2013). Da mesma forma, o GxE dependente de dieta para o canto de cortejo masculino foi documentado
em Drosophila mojavensis (Etges et al. 2007). Em contrapartida, Delcourt et al. (2010) encontraram
poucas evidências de que a qualidade ambiental (variação alimentar) alterou
a preferência feminina funciona em D. serrata. No entanto, há fortes evidências em muitas Drosophila de

que os ambientes abióticos alteram a forma como os machos sinalizam sexualmente (Ingleby et al. 2014),
e os ambientes nutricionais, e a percepção deles pelas moscas, também podem alterar o comportamento
reprodutivo (Zajitschek et al. 2013; Gorter e outros 2016). Por exemplo, as respostas femininas às
proteínas ejaculatórias masculinas dependem da nutrição feminina (Fricke et al. 2010).
Finalmente, os ambientes sociais podem interagir com ambientes abióticos e com o genótipo masculino
para influenciar o sucesso do acasalamento. Em experimentos de D. melanogaster com linhagens
selecionadas para aumentar a territorialidade masculina (versus controles), o sucesso do acasalamento
dos machos dependeu da disponibilidade de alimentos, do tamanho da população e do status de
acasalamento das fêmeas (Hoffmann 1994). Por exemplo, os machos seleccionados para um
comportamento mais territorial tiveram elevado sucesso de acasalamento quando a comida estava
concentrada numa área pequena, as populações eram relativamente densas e as fêmeas não eram
virgens, e tiveram um desempenho pior quando não havia recursos alimentares para defender e as
fêmeas eram virgens ou quando os machos territoriais eram relativamente comuns, mesmo quando a
comida estava concentrada (Hoffmann e Cacoyianni 1989). Este estudo específico mostra como as
inferências podem mudar fundamentalmente dependendo de como os sistemas experimentais são
interrogados, refletindo a complexidade das ligações e feedbacks genótipo (G) – ambiente (E) – fenótipo (P).
6.6 Conclusões
Os comportamentos, as suas causas e os seus caminhos de implementação são complicados, como

mostra claramente a discussão anterior. E mesmo para aqueles fenótipos que são bem caracterizados,
a interação completa entre genes e ambiente, além de suas interações, não foram completamente
descritas, muito menos os feedbacks entre G, P e E. No entanto, Drosophila com sua riqueza genética
recursos, a massa de dados genómicos e extensas bases de dados partilhadas proporcionam, sem
dúvida, a nossa melhor oportunidade de estabelecer ligações G-E-P claras, especialmente se empregarmos
os poderosos desenhos experimentais e análises desenvolvidas por geneticistas estatísticos juntamente
com as poderosas ferramentas da genética molecular. Mesmo abordagens relativamente simples que
empregam evolução experimental, seguida de fenotipagem e sequenciamento, podem ser extremamente
poderosas (Turner e Miller 2012; Immonen et al.
2014).É por isso que, apesar ou talvez devido a mais de 100 anos de pesquisa, as Drosophila ainda têm
muito a nos ensinar e talvez por que elas nos permitirão gerar o primeiro mapeamento claro de G para P
em todos os ambientes, o que continua sendo um importante objetivo da biologia moderna.
Reconhecimentos
Agradecemos aos três árbitros pelos comentários que nos ajudaram a esclarecer este capítulo.
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131
Natureza e criação no cuidado parental

Nick J. Royle1 e Allen J. Moore2
2Departamento de Genética, Universidade da Geórgia, Atenas, 30602-7503, EUA
Ser pai é criação e natureza. A palavra 'nutrir' é uma palavra do inglês médio derivada do francês
antigo noureture (nutrição), que é baseado no latim nutrire, que significa alimentar ou cuidar, e tem
ligações com a palavra 'berçário' (Oxford English Dictionary - OED) . O uso moderno da palavra
“criação” torna a ligação com o cuidado parental ainda mais óbvia. O OED define nutrição como 'cuidar
e proteger (alguém ou algo) enquanto eles estão crescendo' (verbo) e 'a ação ou processo de nutrir
alguém ou algo' (substantivo). Esta definição descreve apropriadamente a concepção popular de
cuidado parental. E, no entanto, o cuidado parental é uma adaptação evolutiva e, para ter evoluído,
deve, portanto, ter uma base genética subjacente. Assim, o cuidado parental e as suas causas e
evolução constituem um contexto altamente apropriado para analisar a natureza-criação.
As origens do uso geral dos termos natureza e criação remontam à filosofia grega (no Meno de
Platão, por exemplo) e aparecem nos escritos de Shakespeare, entre outros (em A Tempestade
Caliban, o filho de natureza selvagem da bruxa Syco-rax, é descrito como “um demônio nato, em
cuja natureza a educação nunca pode aderir”; Darwin 1927). No entanto, o uso moderno de natureza
(genes)-criação (meio ambiente) pode ser atribuído a Francis Galton, o polímata inglês e primo de
Charles Darwin, que trabalhou com herança e concebeu a ideia de eugenia, e cunhou o termo
“natureza versus criação”. -tura' no século XIX (Galton 1869). Galton defendia a opinião de que
características como a inteligência eram determinadas pela natureza, enquanto outros se opunham a
esse determinismo genético e favoreciam a visão tabula rasa ou tábula rasa, popularizada pelo
filósofo John Locke no final do século XVII, de que as características comportamentais humanas são
dissuasoras. -minado pela criação (ambiente) vivenciada durante o crescimento e desenvolvimento.
O debate tem-se intensificado desde então, alimentado tanto por considerações políticas e sociológicas
(por exemplo, devido a preocupações sobre as potenciais implicações da eugenia) como pela ciência
(Lewontin 1993). Torna-se cada vez mais evidente, no entanto, que natureza versus criação é uma
falsa dicotomia e que a relação entre genes e ambiente na determinação da expressão de
características, incluindo o cuidado parental, é ao mesmo tempo rica e complexa.
O cuidado parental é taxonomicamente difundido e cobre uma ampla diversidade de comportamentos

e características associadas, incluindo fornecimento de descendentes (alimentação) e defesa, e
características não comportamentais, como fornecimento de gametas, gestação e ninhos (Clutton-Brock).

132 7 Natureza e Criação no Cuidado Parental
1991; Royle et al. 2012a). Como resultado, pode ser difícil definir exatamente o que constitui o cuidado
parental, pelo menos em termos dos comportamentos específicos que constituem a categoria
comportamental de “cuidado” (Royle et al. 2016). Smiseth et al. (2012) definiram operacionalmente o
cuidado parental como “qualquer característica parental que aumenta a aptidão da descendência de
um progenitor, e é provável que tenha originado e/ou seja atualmente mantida para esta função”.
Pode ser difícil determinar se características não comportamentais, como o fornecimento de gametas
e características comportamentais, como a defesa de recursos, podem ser consideradas uma forma
de cuidado parental ou não, mas para outras características, como a alimentação da prole, a distinção
é muito mais clara. Neste capítulo, focaremos, portanto, nossa atenção nas características
comportamentais do cuidado parental, como o provisionamento da prole (Figura 7.1).
Apesar da diversidade entre os táxons em ambas as formas de cuidado (desde a defesa dos ovos
até o cuidado extensivo dos descendentes dependentes) e em que sexo fornece cuidados (somente
mulheres, apenas homens, ambos), existem algumas características definidoras amplamente
universais dos comportamentos parentais: é altruísta porque é dispendioso para os pais (utiliza
recursos que os pais poderiam de outra forma alocar para a sua sobrevivência e reprodução futura),
mas benéfico para a prole; responde ao meio ambiente; envolve interações repetidas e recíprocas entre pais e
(a) (b)
(c) (d)
(e)
Figura 7.1 Exemplos de comportamentos de cuidados parentais pós-natais. Fornecimento de descendentes dependentes em (a) besouros enterradores Nicrophorus orbicollis,
(b) estorninhos Creatophora cinerea, (c) humanos Homo sapiens e (d) javalis Sus scrofa. (e) Um exemplo de comportamento afiliativo (carregar filhotes) em babuínos chacma
Papio ursinus. Fonte: Créditos das fotos: (a) Jena Johnson, (b,e) Nick Royle, (c,d) pixabay .com.
filhos; e é multivariado (Royle et al. 2012a, 2014, 2016). O cuidado parental é multivariado porque
pode abranger muitas características relacionadas – o cuidado parental em camundongos, por
exemplo, envolve lactação, lamber e cuidar e recuperar filhotes errantes, além de outros
comportamentos, como fazer ninhos – e envolve demandas concorrentes (por exemplo, mais tempo
gasto em busca de alimento para fornecer descendentes significa menos tempo para defesa dos
descendentes), todos os quais se enquadram na categoria geral de cuidado parental. Além disso, a
atribuição de recursos parentais dispendiosos a estas exigências concorrentes responde a factores
ambientais como a temperatura e a precipitação, a disponibilidade de alimentos, o risco de predação,
os agentes patogénicos e, talvez o mais importante, o ambiente social proporcionado por outros
indivíduos, especialmente os membros da família. (mães, pais, filhos). O ambiente social é
particularmente importante para a evolução do cuidado parental porque o desenvolvimento dos
fenótipos é moldado pelas interações comportamentais recíprocas e repetidas e pela transferência de
recursos e informações entre pais e filhos (Cheverud e Moore 1994; Royle et al. 2012b); os
comportamentos dos pais e dos filhos são tanto o alvo quanto o agente da seleção.
Os custos dos cuidados parentais e o relacionamento imperfeito entre os membros da família em
organismos sexuais significam que são esperados conflitos de interesse evolutivos sobre a prestação
de cuidados parentais (por exemplo, os prestadores de cuidados – os pais – não partilham todos os
seus genes em comum com os pais). os destinatários – descendentes) (Trivers 1972; Parker et al. 2002).
Além disso, o cuidado parental estará sob seleção antagônica ao longo das fases da vida devido ao
conflito entre pais e filhos (Trivers 1974). O cuidado parental é benéfico para o destinatário e
dispendioso para o cuidador, pelo que a seleção favorece o recebimento de cuidados quando é filho,
mas desfavorece a prestação de cuidados como progenitor (Kölliker et al. 2005, 2012). Para que o
cuidado parental ocorra, estas restrições devem ser superadas e os conflitos resolvidos, de modo que
se espera que a seleção leve à coadaptação de combinações favoráveis entre pais e filhos (Kölliker et al.
2012). O cuidado parental envolve, portanto, fundamentalmente interações: entre pais e filhos, entre
genes e ambiente. A distinção entre natureza e criação é particularmente confusa no contexto do
cuidado parental porque o ambiente contém genes, isto é, outros indivíduos que não são receptores
passivos de cuidado, mas interagem uns com os outros para determinar como o cuidado parental é
expresso e evolui. O cuidado parental não é tanto natureza versus criação, nem mesmo natureza
através da criação, mas natureza entrelaçada com criação. Neste capítulo, revisaremos as evidências
da herdabilidade, sensibilidade ambiental (plasticidade fenotípica) e dependência do contexto
(interação gene por ambiente; GxE) dos comportamentos parentais.
7.1 Genética Subjacente ao Cuidado Parental
Talvez surpreendentemente, há menos estudos sobre a base genética da parentalidade – isto é, o

comportamento dos pais dirigido aos filhos – do que se poderia imaginar. Existe uma sólida literatura
sobre os efeitos da parentalidade ('efeitos parentais', mais comumente efeitos maternos, mas às vezes
também efeitos paternos) (Mousseau e Fox 1998; Reinhold 2002; Uller 2012; Kilner et al. 2015), e
como o as diferenças que afetam a prole podem refletir diferenças genéticas entre os pais, mas menos
no comportamento parental em si.
É claro que podemos inferir que os efeitos genéticos maternos provavelmente refletirão a variação
genética subjacente à parentalidade (Agrawal et al. 2001; Lock et al. 2004, 2007; Kilner et al. 2015),
mas isso não é de forma alguma garantido. 'Efeitos maternos' é uma categoria ampla que é mais
frequentemente definida pela variação nas respostas da prole do que pelas características identificadas na mãe
(Cheverud e Moore 1994). Além disso, “parentalidade” e “cuidado parental” são igualmente amplos
e ambíguos e muitas vezes utilizados de forma diferente em biologia e psicologia. No entanto,
existem padrões que podem ser discernidos.
7.1.1 Estudos Genéticos Quantitativos
A genética quantitativa é uma abordagem que atribui efeitos fenotípicos a componentes de variação.
Os estudos causais beneficiam de abordagens mais diretas, identificando genes específicos ou
contribuições genéticas, mas requerem informações genotípicas. Assim, os estudos mais simples
e mais antigos que examinam os componentes genéticos da parentalidade são genéticos
quantitativos; aqueles que requerem pouca informação além de um fenótipo bem descrito e
mensurável e algum conhecimento de parentesco genético entre os indivíduos (Cheverud e Moore
1994). Tais estudos genéticos quantitativos tendem a produzir baixas estimativas de herdabilidade
(Kendler e Baker 2007) (ver também Kasper et al. 2017 para herdabilidade de cuidados
aloparentais). Uma razão sugerida para isso é que a parentalidade também reflete a prole e não
apenas as características parentais (Kölliker et al. 2005; Kendler e Baker 2007). Além disso, a
parentalidade é uma categoria comportamental, mas os traços que constituem a parentalidade
podem variar. É importante que a herdabilidade e outras medidas de parentalidade sejam calculadas
com base em características definidas cuidadosamente, a fim de poder comparar vários organismos
e não utilizar características ou categorias compostas. Dado que é difícil saber até que ponto as
categorias comportamentais refletem a homologia, mostrar que existem bases genéticas homólogas
pode ajudar a nossa compreensão da herdabilidade das características parentais. Além disso, a(s)
característica(s) deve(m) ser medida(s) de forma a permitir uma quantificação da variação e
covariação nas características definidas como contribuintes para a parentalidade. No entanto, vários
sistemas com comportamento parental adaptativo bem definido foram estudados em um estudo genético quantitativo.
contexto.
Um dos primeiros estudos sobre aspectos genéticos quantitativos da paternidade envolveu a
construção de ninhos em camundongos. Carol Lynch mostrou que linhagens consanguíneas de
camundongos, Mus musculus, variavam na construção de ninhos, refletindo a variação genética
(Lynch e Hegmann 1972) e que havia interações GxE com respostas a mudanças de temperatura
na quantidade de material usado nos ninhos, dependendo sob tensão (Lynch e Hegmann 1973). A
seleção artificial em um estoque heterogêneo como população inicial mostrou que esta variação
genética poderia levar a uma resposta à seleção para construção de ninho (Lynch 1980).
Outros estudos adotaram uma abordagem genética quantitativa mais clássica, utilizando
desenhos de melhoramento com relações conhecidas para quantificar a variação genética e a
covariação. Walling et al. (2008) examinaram a arquitetura genética quantitativa associada à
parentalidade em besouros enterradores, Nicrophorus vespilloides, e encontraram diferenças no
padrão de variâncias e covariâncias entre machos e fêmeas, embora o comportamento parental
expresso fosse indistinguível entre os sexos. Nos pardais de Savannah, Passerculus sandwichensis,
Freeman-Gallant e Rothstein (1999) forneceram evidências da herdabilidade do aprovisionamento
por parte dos pais e dos seus filhos, e Dor e Lotem (2009) também descobriram que o
aprovisionamento era hereditário em pardais domésticos, Passer domesticus.
Outros estudos inferiram variação hereditária a partir de diferenças repetíveis entre indivíduos (P.
domesticus) (Nakagawa et al. 2007), ou por variação consistente entre populações (melros de asas
vermelhas Agelaius phoeniceus) (Westneat et al. 2011). Os pedigrees são outra forma de
determinar as informações de parentesco necessárias para calcular os parâmetros genéticos
quantitativos. Estudando a parentalidade em uma população selvagem com pedigree
pode ajudar a aumentar o número de estudos genéticos quantitativos explícitos (Wilson et al.
2010). No entanto, tais análises podem ser complicadas, uma vez que vários efeitos ambientais, incluindo efeitos
socioambientais, precisam de ser considerados simultaneamente ao examinar as influências genéticas no cuidado
parental (Adams et al. 2015).
7.1.2 Estudos Genéticos Moleculares
Com o aumento da sequenciação do genoma de baixo custo e de ferramentas de bioinformática acessíveis (ver
Capítulo 11), começamos a ver mais estudos que vão além de uma abordagem fenotípica e começam a identificar a
base genética da parentalidade (Calisi e MacManes 2015). Um exemplo muito antigo é o trabalho de Amy Toth (Toth
et al. 2007), que usou o sequenciamento de próxima geração para identificar genes expressos diferencialmente em
vespas que cuidam da prole em vez de se reproduzirem ou trabalharem de outra forma. No entanto, embora a
revolução 'ómica' tenha facilitado estudos de organismos não-modelo (e a maioria das espécies com parentalidade
não são modelo), existem estudos anteriores que identificaram influências de um único gene na parentalidade.
Destes, o mais conhecido é a ocitocina e seu receptor, juntamente com a vasopressina relacionada e seu receptor
em vertebrados, que influencia o apego social e a tolerância social em organismos tão diversos como lombrigas
Caenorhabditis elegans (Garrison et al. 2012) e humanos ( Bakermans-Kranenburg e Ijzendoorn 2008; Tombeau Cost
et al.
2017). O papel da oxitocina no apego social de mães e filhos é bem conhecido e estudado em vertebrados (Insel e
Young 2001). O neuropeptídeo relacionado vasopressina (ocitocina e vasopressina refletem uma duplicação genética
no início da linhagem de vertebrados) também influencia as interações sociais e afeta o par. ligação em machos e
fêmeas de ratos-da-pradaria, Microtus ochrogaster, por exemplo (Lim e Young 2004; Hammock e Young 2005).
A vasopressina também está envolvida nas diferenças nas linhagens de camundongos selecionadas para construção
de ninhos altos e baixos (Bult et al. 1992).
Outros neuropeptídeos também são importantes nos comportamentos parentais. A galanina, por
exemplo, é um neuropeptídeo que influencia a mudança da agressão dirigida aos filhotes para a
parentalidade em camundongos machos, M. musculus (Wu et al. 2014). A expressão do neuropéptido F e
do seu receptor, o homólogo do neuropéptido Y em insectos em vertebrados que influencia o comportamento
alimentar, também está associada à parentalidade em insectos (Ament et al. 2011; Cunningham et al.
2016). Os estudos aqui citados adotam uma abordagem genética, mas é claro que essas moléculas são
neurotransmissores e hormônios. O papel destas moléculas em afetar o comportamento parental é discutido
com mais detalhes abaixo, na seção sobre influências ambientais.
Apesar do notável progresso nos estudos de genes únicos (ver também os Capítulos 5 e 6), seria enganoso
presumir, a partir desses estudos, que a parentalidade normalmente reflete influências de um único gene. Tem havido
alguns estudos que procuram vincular as influências genéticas multifatoriais esperadas da genética quantitativa com
bases moleculares específicas. Peripato e Cheverud (2002) e Peripato et al. (2002) aproveitaram as diferenças na
capacidade parental de duas linhagens consanguíneas de camundongos e mapearam um locus de característica
quantitativa (QTL) que influenciou a propensão das mães em cuidar de seus filhotes.
Embora claramente a falta de comportamento parental não seja adaptativa, uma vez que muitos dos filhotes morrem
(Peripato et al. 2002), ela fornece uma visão precoce dos mecanismos moleculares. Um dos valores desta abordagem
é que ela não apenas identifica regiões genéticas e potencialmente genes, mas também torna possível observar
interações genéticas, como a epistasia, que
parece ser uma influência importante no comportamento parental nos ratos que estudaram (Peripato et al.
2002).
Todos os estudos genéticos dependem da existência de variantes hereditárias na população. A abordagem
de Cheverud e Peripato e colegas depende de diferenças nas linhagens consanguíneas, e uma crítica aqui
é que as linhagens consanguíneas podem fornecer informações sobre mecanismos, mas não sobre
variantes naturais. Uma abordagem diferente foi adotada por Hoekstra e seus colegas em um estudo recente
de outro mamífero, duas espécies irmãs de camundongos Peromyscus (o promíscuo camundongo cervo P.
maniculatus e o camundongo monogâmico oldfield P. polionotus) (Bendesky et al. 2017). Estes eram
derivados de populações naturais, mas diferiam particularmente na medida em que os pais contribuíam para
os cuidados (P. polionotus>P. maniculatus). Felizmente para os investigadores, estas espécies irão cruzar-
se e isso levou-os a um extenso exame dos fundamentos moleculares do cuidado parental que envolve a
construção de ninhos, lamber as crias, aconchegar-se sobre as crias e a recuperação das crias. Todos,
exceto a construção de ninhos, são altamente intercorrelacionados. Bendesky et al. (2017) eliminaram
potenciais estímulos ambientais e sociais para o cuidado, o que indicava que é hereditário, e identificaram
18 QTLs, 12 com efeitos específicos do sexo. De acordo com estudos de gene único, a vasopressina foi um
dos principais genes candidatos e foi confirmado que tem um papel causal no comportamento de construção
de ninhos por manipulação farmacológica.
Duas mensagens para levar para casa surgiram deste trabalho. Primeiro, o comportamento de machos e
fêmeas, embora parecesse semelhante, tinha uma arquitetura genética um tanto diferente.
Este trabalho molecular recapitula a descoberta de Walling et al. (2008) ao enterrar besouros que a criação
de machos e fêmeas pode seguir trajetórias evolutivas diferentes, mesmo quando o comportamento
executado parece ser o mesmo. Isto destaca ainda mais a dificuldade em saber se as medidas fenotípicas
que temos são de facto comportamentos homólogos.
A informação genética ajuda a fornecer algumas respostas. Em segundo lugar, a arquitetura genética é
paralela à organização neuronal. Mais uma vez, isto é encorajador para os estudos que podem ser limitados
na medida em que os estudos neurológicos são possíveis, especialmente em animais selvagens.
Uma abordagem diferente pode ser adotada se houver informação genômica disponível. Um genoma
sequenciado permite aos pesquisadores examinar a expressão genética e testar hipóteses para a evolução
da complexidade comportamental. No contexto da parentalidade, a hipótese do plano ovariano (cooptação
de genes relacionados à reprodução para a parentalidade)
(West-Eberhard 1996) e heterocronia comportamental (mudanças no tempo de expressão gênica e efeitos
maternos) (Linksvayer e Wade 2005) foram propostas para explicar a evolução das interações pais-filhos
(ver também Roy-Zokan et al. 2015 e Cunningham e outros 2017).
A geração de um genoma sequenciado está se tornando cada vez mais acessível; por exemplo, Moore e
colegas sequenciaram, montaram e anotaram o genoma do besouro enterrador, N. vespilloides,
especificamente para estudar a base molecular da parentalidade (Cunningham et al. 2015, 2017).Este
besouro tem cuidados parentais extraordinariamente complexos e ainda variáveis. . As fêmeas alimentam
os filhotes implorando regurgitando carniça pré-digerida.
Os homens também podem participar nos cuidados, mas isto não é obrigatório (Smiseth et al. 2005).
Uma maneira relativamente acessível de identificar múltiplos fatores genéticos é examinar a expressão
diferencial de genes associados à parentalidade usando RNA-seq (Calisi e MacManes 2015). Isso liga
diretamente os genes ao comportamento (Rehan e Toth 2015). Tal estudo transcriptômico mostrou que o
cuidado uniparental masculino e feminino tem influências genéticas semelhantes, mas enquanto os genes
expressos durante o cuidado pelas mulheres quando o homem está presente se sobrepõem aos expressos
durante o cuidado uniparental, os homens biparentais foram
indistinguível de indivíduos não-cuidadores de ambos os sexos (Parker et al. 2015). Com o genoma em
mãos, perguntas adicionais poderiam ser feitas. O estudo transcriptômico sugeriu genes candidatos, e
pesquisas de acompanhamento confirmaram que a expressão de vitelogenina na cabeça está
associada à parentalidade tanto em homens quanto em mulheres (Roy-Zokan et al. 2015), assim como
em mães vespas (Toth et al. .2007, 2010). Neuropeptídeos específicos, particularmente aqueles
associados aos circuitos de alimentação, estão associados a uma mudança para a parentalidade em N.
vespilloides (Cunningham et al. 2016, 2017).
Além de examinar os genes que se expressam diferencialmente durante uma mudança nos estados
comportamentais de não parentalidade para parentalidade, também é possível perguntar se os mesmos
genes estão envolvidos na variação dentro da parentalidade (Benowitz et al. 2017). Isto começa a
reconciliar estudos baseados em diferenças grosseiras (populações, espécies, linhagens consanguíneas)
ou mudanças de estado (por exemplo, comparar o cuidado com o não cuidado) e a variação subtil
dentro de uma população num estado de comportamento tipicamente abordado por geneticistas
quantitativos que olham para a variação contínua. . As respostas ainda não foram dadas, mas as
indicações iniciais são de que pode haver pouca sobreposição nos genes envolvidos na transição para
o cuidado a partir de um estado de não cuidado e nos genes associados à variação contínua no nível
de cuidado prestado durante o cuidado, apoiando o consideram que os processos envolvidos nas
origens dos cuidados são provavelmente muito diferentes daqueles envolvidos na manutenção dos
cuidados (Royle et al. 2016).
7.2 O cuidado parental é ambientalmente sensível
A parentalidade é variável dentro e entre espécies e, embora grande parte da variação seja evoluída e,
portanto, deva refletir influências genéticas, os ambientes também desempenham um papel importante.
As populações variam assim como as espécies. A parentalidade humana, por exemplo, é caracterizada
pelas mães como cuidadoras primárias, sendo a aloparentalidade também comum, benéfica e universal
em todas as culturas, mas o cuidado prestado pelos pais é muito mais variável (Sear 2015). Uma
característica universal do comportamento parental, não apenas nos humanos, mas talvez em todos os
organismos com cuidados parentais, é a flexibilidade dos cuidados. Mais especificamente, os
comportamentos parentais respondem às mudanças ambientais; isto é, eles são fenotipicamente plásticos (Royle et al.
2014). Se tal plasticidade comportamental melhora a aptidão, então ela é adaptativa (Gomez-Mestre e
Jovani 2013), embora a plasticidade não precise ser adaptativa para ter implicações na evolução das
características (Ghalambor et al. 2015). As limitações de recursos, os custos dos cuidados parentais e
as exigências multivariadas da parentalidade podem aumentar esta sensibilidade ambiental através
dos efeitos das compensações. Se, por exemplo, os pais gastam mais tempo na defesa do ninho devido
ao aumento da ameaça à prole por parte dos predadores do ninho, isso pode levar a menos tempo
gasto no abastecimento dos filhotes.
Os fatores ambientais aos quais os pais respondem incluem fatores abióticos, como precipitação e
temperatura, além de fatores bióticos, tanto não sociais (disponibilidade de alimentos, ameaça de
predadores e infecção por patógenos) quanto sociais (o ambiente fornecido por outros membros da
mesma espécie, particularmente Outros membros da família). Esses efeitos ambientais podem ser
complexos. Fatores ambientais abióticos podem ter efeitos diretos e indiretos no cuidado parental.
Vincze et al. (2013) mostraram que a temperatura ambiente estava fortemente associada à duração e à
participação dos cuidados parentais em duas espécies estreitamente relacionadas de tarambolas
biparentais. A quantidade total de tempo gasto na incubação dos ovos aumentou em temperaturas muito
altas, com o efeito em grande parte resultado de um aumento na prevalência de machos
cuidados em 10 populações geograficamente distintas de Kentish (Charadrius alexandrines) e tarambolas

nevadas (Charadrius nivosus).
Mais comumente, os fatores abióticos, como a temperatura, terão efeitos indiretos no comportamento
parental, através de fatores bióticos não sociais, como a disponibilidade de alimentos e, talvez o mais
importante, o ambiente social, que atua como uma peneira através da qual outros fatores ambientais são
filtrados (Figura 7.2). Por exemplo, a quantidade de alimento que um filhote de melro-de-asa-vermelha
(Agelaius phoenicius) recebe de sua mãe (a cuidadora principal) (Figura 7.2a) depende da disponibilidade
de alimentos no ambiente mais amplo, além de fatores socioambientais. como a densidade populacional
do melro-de-asa-vermelha, ambos os quais, além da quantidade de ajuda que ela receberá de seu
parceiro (os melros-de-asa-vermelha são políginos, portanto o cuidado masculino é altamente variável)
(Searcy e Yasukawa 1995; Beletsky e Orians 1997), afetará a quantidade de competição que a mãe
experimentará no acesso aos alimentos (Figura 7.2b). Estes factores contribuirão para determinar a taxa
de abastecimento do ninho pela mãe, que também será influenciada por outros factores socioambientais,
incluindo a procura de crias, que provavelmente excederá a oferta porque os melros de asas vermelhas,
como muitas outras aves, produzem mais descendentes do que normalmente conseguem criar como
proteção contra a incerteza no ambiente mais amplo (Forbes et al. 1997; Forbes 2010). Isto aumenta a
competição entre irmãos pelo acesso aos recursos limitados fornecidos pelos pais (Hall et al. 2010). A
probabilidade de sucesso na competição pela oferta limitada de alimentos depende principalmente do
tamanho dos filhotes, com os filhotes maiores desfrutando de uma vantagem sobre os seus companheiros
de ninho menores.
Tais assimetrias de tamanho resultam de padrões escalonados de eclosão e significam que o destino dos
primeiros filhotes nascidos é em grande parte independente da disponibilidade de recursos no ambiente
mais amplo. Em contraste, o destino dos últimos filhotes nascidos depende fortemente da disponibilidade
de alimentos – a mortalidade é quase inevitável quando a comida não é abundante (Forbes et al. 1997;
Forbes 2010). Como resultado, são os factores socioambientais que realmente geram variação entre os
descendentes nas perspectivas de aptidão, e não factores ambientais mais amplos, como a disponibilidade
de alimentos em si (ver Figura 7.2b).
Os pais respondem às mudanças nos cuidados prestados pelos seus parceiros (Harrison et al. 2009),
os filhos respondem às mudanças no comportamento dos seus irmãos (Mock e Parker 1997; Roulin e
Dreiss 2012) e estas interações entre irmãos afetam a forma como os filhos interagem com eles. seus
pais e seus pais interagem com eles (Mock e Parker 1997; Kilner e Hinde 2012). Os estudos apresentados
nas revisões acima mostram que o ambiente social proporcionado pelos membros da família pode induzir
mudanças de comportamento que variam de acordo com a forma de cuidado parental, o sexo e as
espécies envolvidas e que é dinâmico e caracterizado por interações recíprocas entre pais e filhos que
afetam o resultado dos cuidados parentais (Royle et al. 2014).
7.2.1 Mediação Hormonal do Cuidado Parental
A ligação mecanicista entre o ambiente e os genes é frequentemente mediada por hormônios.

Os sistemas octopaminérgico e serotenérgico estão frequentemente implicados na parentalidade
(Bakermans-Kranenburg e Ijzendoorn 2008; Dulac et al. 2014; Tombeau Cost et al. 2017). Tais sistemas
podem ser estudados em nível genético molecular, como foi feito com besouros enterradores, N.
vespilloides (Cunningham et al. 2014, 2017). Tem havido um trabalho recente crescente para elucidar os
mecanismos hormonais e neurais que fundamentam a resposta comportamental às mudanças ambientais
envolvidas no cuidado parental,
(a)
ABIÓTICO
AMBIENTE
z z
G G
Filhos
Ambiente Social Familiar
z Pais z
G G
z Mais amplo
z
Não social
G Social G
Ambiente
Ambiente
(b)
Figura 7.2 (a) Fotografias de vídeo mostrando uma fêmea de melro de asas vermelhas, Agelaius phoenicius, alimentando-
se e implorando aos filhotes. Crédito da foto: Nick Royle. (b) Esquema mostrando a relação entre fatores ambientais abióticos
(por exemplo, precipitação, temperatura), ambiente não social (por exemplo, abastecimento de alimentos), ambiente
social mais amplo (ou seja, outros indivíduos da população) e ambiente social familiar em indivíduos focais (pais e
descendentes) . Os indivíduos são representados por círculos com z = fenótipo e G = genótipo ou os efeitos genéticos
totais (ou seja, incluindo dominância, epistasia, etc.). A quantidade de alimentos que os filhos recebem dos pais depende do
resultado das interações com os irmãos e os pais (o ambiente social familiar), que depende das interações dos pais com
outros indivíduos da população (o ambiente social mais amplo) e da disponibilidade de recursos (o ambiente não -ambiente
social), todos dependentes, em última análise, do ambiente abiótico. Veja o texto principal para mais detalhes.
particularmente em mamíferos (Dulac et al. 2014; Rilling e Young 2014). Por exemplo, a mudança da agressão
potencial contra os filhotes em camundongos machos para o comportamento parental afiliativo é desencadeada
pelo acasalamento e continua até que os filhotes sejam desmamados (vom Saal 1985; Wu et al. 2014). Foi
levantada a hipótese de que essas mudanças dramáticas no comportamento são resultado de mudanças
sinápticas ou transcricionais dependentes do tempo, desencadeadas pelo acasalamento e por sinais químicos
liberados pela fêmea (vom Saal 1985; Mennella e Moltz 1988).
Tais mudanças de comportamento associadas ao acasalamento não estão restritas apenas a roedores ou
mamíferos em geral, mas foram encontradas em outros táxons com cuidado biparental, como peixes ciclídeos,
uma variedade de espécies de aves e alguns invertebrados (Elwood 1994; Oldekop et al. 2007), indicando um
grau de universalidade.
Um exemplo particularmente notável de manipulação feminina de machos ocorre em N. vespilloides, onde
as fêmeas usam um feromônio antiafrodisíaco, o geranato de metila, para comunicar seu estado hormonal aos
seus parceiros (Engel et al. 2016). Isto sinaliza que a fêmea é (temporariamente) infértil e impede os machos
de tentarem acasalar com ela enquanto prestam cuidados parentais (o acasalamento é caro para as fêmeas)
(Head et al. 2014). Com o esfriamento do ardor masculino, as fêmeas aumentam a probabilidade de os machos
se envolverem mais nos cuidados e menos no acasalamento, promovendo a coevolução dos cuidados parentais
masculinos e femininos (Royle 2016).
O comportamento parental do cuidador principal (geralmente mulheres) (Kokko e Jennions 2012) também é
altamente sensível a fatores ambientais como o estresse, que pode afetar os níveis hormonais (Dulac et al.
2014). Por exemplo, ratos fêmeas (e machos) virgens exibirão comportamentos de cuidado parental, como
lamber e escovar, se sensibilizados através da exposição repetida aos filhotes (Rosenblatt 1967) e administrar
às fêmeas virgens um ciclo apropriado dos hormônios envolvidos na reprodução (ou seja, estrogênio, pró
-gesterona, oxitocina e prolactina) provoca comportamento de cuidado parental (Moltz et al. 1970).
Esses hormônios atuam em um conjunto de sistemas neurais para desencadear o cuidado parental (Dulac et al.
2014). Nos mamíferos, os ovários secretam estrogênio e progesterona durante a gravidez antes que uma queda
na progesterona sinalize que o parto é iminente, o que sensibiliza regiões específicas do cérebro à ocitocina e
à prolactina através de um aumento na densidade de receptores apropriados (Rilling e Young 2014).
Em particular, a área pré-óptica medial (MPOA) foi identificada como uma área chave do cérebro dos
vertebrados envolvida no controle dos comportamentos de cuidado parental em roedores, e provavelmente em
outros mamíferos, uma vez que suprime o sistema paralelo de circuitos neurais envolvidos na inibição. de
cuidado parental associado a outra região do cérebro, a amígdala medial (Dulac et al. 2014; Rilling e Young
2014). O MPOA é ativado nos pais devido às interações com os jovens (Dulac et al. 2014); a ablação do
subconjunto de neurônios MPOA que expressam o neuropeptídeo galanina leva a um declínio no cuidado em
camundongos progenitores e aumento da agressão aos filhotes em fêmeas virgens, enquanto a ativação
optogenética desses neurônios em camundongos machos virgens estimulou a preparação dos filhotes e outros
comportamentos de cuidado parental (Wu et al. 2014). A ocitocina atua no MPOA para ativar a área tegmental
ventral dopaminérgica mesolímbica (VTA), estimulando a produção de dopamina e ativando receptores de
dopamina que inibem o agonismo baseado na amígdala em relação aos jovens (Rilling e Young 2014). Em
humanos, a ativação do sistema mesolímbico de dopamina dos pais ocorre em resposta ao choro dos bebês, o
que também estimula a ativação de outras áreas do cérebro, como a ínsula anterior, que está envolvida na
empatia emocional, e o córtex pré-frontal, que está associado à regulação de reações negativas ao choro infantil
(Rilling 2013; Mascaro et al. 2014).
Além da dopamina, a serotonina também é conhecida por ser importante na regulação do cuidado
parental (Dulac et al. 2014), mas é a oxitocina, um neuropeptídeo altamente conservado, que é talvez
de importância mais difundida na regulação da tolerância social e afiliação entre táxons (Dulac et al.
2014). Facilita a capacidade de resposta materna (roedores) e a formação e manutenção de vínculos
(C. elegans, ovelhas e humanos), e pode ter um papel mais generalizado em outros contextos sociais
(Rilling e Young 2014). Por exemplo, em ratos-mandarim monogâmicos, M. mandarinus, a ligação entre
pares na idade adulta é afetada pela qualidade da parentalidade experimentada durante o
desenvolvimento, com uma parentalidade deficiente perturbando o comportamento de ligação entre
pares (Yu et al. 2013). Em contraste, a estimulação farmacológica dos neurônios oxitocina tem o efeito
oposto (Barrett et al. 2013).
Esses efeitos a jusante da variação na qualidade da parentalidade experimentados pela prole
durante o desenvolvimento são generalizados e são um exemplo, mais amplamente, dos efeitos da
história de vida precoce, para os quais existem evidências consideráveis entre os táxons (Monaghan
2008; Hayward et al. 2013). ). Em humanos, por exemplo, órfãos criados sem cuidados parentais no
início da vida sofreram alterações a longo prazo no desenvolvimento do cérebro, incluindo uma amígdala
maior e conectividade reduzida entre a amígdala e o córtex pré-frontal medial (Marshall et al. 2004;
Nelson et al. 2009) , que afetou negativamente o desenvolvimento intelectual e emocional. Isto foi
(ligeiramente) compensado por melhorias no desenvolvimento do cérebro se as crianças recebessem
posteriormente uma educação parental (de alta qualidade), especialmente se isso ocorresse antes dos
dois anos de idade (Smyke et al. 2010; Vanderwert et al. 2010; Marshall 2014). Resultados semelhantes
foram encontrados em roedores, mostrando uma ligação entre a falta de educação recebida e o
aumento da ansiedade e do estresse socialmente mediado na vida adulta (Tottenham et al. 2012), e
em peixes, onde a exposição passada das mães a predadores influencia os cuidados subsequentes
dos machos e desenvolvimento da prole (McGhee et al. 2012). A exposição no início da vida também
pode influenciar as gerações futuras (Burton e Metcalfe 2014).
Estudos que demonstram efeitos adversos extremos de pouco ou nenhum cuidado em táxons com
cuidados parentais obrigatórios, como os mamíferos, ilustram a importância dos cuidados para o
desenvolvimento normal e a interdependência dos comportamentos dos pais e dos descendentes; o
ambiente social proporcionado pelos pais tem um efeito profundo no desenvolvimento da prole (Royle et al. 2012b).
Estes efeitos não se limitam, contudo, a ambientes sociais extremos (por exemplo, ausência de
cuidados); qualquer variação no cuidado parental pode potencialmente afetar o desenvolvimento dos
fenótipos dos descendentes (Royle et al. 2012a). Além disso, os efeitos da variação no cuidado parental
também podem depender dos genótipos dos descendentes e, inversamente, os fenótipos
comportamentais dos descendentes também podem depender dos genótipos dos pais (Ashbrook et al.
2015). Estas interações genótipo por ambiente (família) (GxFE) (Kölliker et al. 2012) são componentes
essenciais da evolução e expressão dos comportamentos de cuidado parental.
7.3 Interações Gene por Ambiente Familiar

7.3.1 Estudos GxFE
Numerosos estudos recentes forneceram evidências de efeitos do GxFE associados a polimorfismos

de genes associados a vias hormonais e/ou neurológicas implicadas em comportamentos de cuidado
parental em humanos. Por exemplo, Micali et al. (2017) descobriram que a prevalência de transtornos
alimentares (compulsão alimentar periódica) em mulheres adultas foi afetada por um GxFE com
polimorfismos do gene do receptor de oxitocina interagindo com a qualidade do cuidado materno.
cuidados recebidos durante o desenvolvimento, com o genótipo rs2254298 e cuidados maternos

deficientes com maior probabilidade de levar à compulsão alimentar na idade adulta. Outros estudos
demonstraram ligações com o cuidado parental e polimorfismos do gene do fator neurotrófico derivado
do cérebro (BDNF) (val66met) que afetam o crescimento e desenvolvimento dos neurônios. Suzuki et
al. (2011, 2012) mostraram que o polimorfismo BDNF interage significativamente com a qualidade do
cuidado parental recebido durante o desenvolvimento para influenciar os traços de personalidade e a
sensibilidade interpessoal na idade adulta (com os genótipos met/met sendo mais responsivos à
variação no cuidado do que os genótipos val66/val66 ). Tais efeitos podem depender do sexo que
presta cuidados. Assim, por exemplo, Ibarra et al. (2014) fornecem evidências que mostram que níveis
elevados de cuidados paternos estão associados a uma redução na probabilidade de problemas de
saúde mental, como depressão na idade adulta, enquanto níveis elevados de cuidados maternos estão
associados a um aumento da paranóia e de comportamentos obsessivo-compulsivos. A expressão
destes resultados foi dependente do genótipo da prole, com os portadores met mais sensíveis à
variação no cuidado parental do que os genótipos val/val (Ibarra et al. 2014).
O fator neurotrófico derivado do cérebro também demonstrou ser importante em roedores.
Tabbaa et al. (2017) descobriram que a ratazana da pradaria, M. ochrogaster, descendentes criados
sem pais (a espécie é monogâmica e exibe cuidado biparental) receberam menos lambidas e cuidados
do que descendentes criados sob cuidado biparental e na idade adulta eram mais afiliativos socialmente
e tinham genes e proteínas elevados expressão de BDNF (embora não tenha diferido nas medidas de
ansiedade). Evidências de GxFE envolvendo cuidado parental na expressão de estresse e ansiedade
também podem ser encontradas em estudos com roedores. Por exemplo, linhagens consanguíneas
de camundongos com diferentes níveis de ligação do receptor de benzodiazepínico (BZ/GABA), que
está envolvido na regulação do estresse, foram usadas para mostrar, usando adoção cruzada, que as
diferenças de cepas em BZ/GABA eram uma função de variação nos níveis de cuidado parental (Caldji
et al. 2004).
Embora a maioria dos estudos GxFE acima se concentrem no cuidado parental como o FE, sendo a
variável de resposta a ansiedade ou algum outro fenótipo relacionado com o stress, num número
menor de estudos o cuidado parental tem sido a variável de resposta ou, por vezes, tanto o FE como
o FE. a variável de resposta. Na maioria dos casos, há evidências dos efeitos do GxFE.
Nos chapins de cauda longa, Aegithalos caudatus, que são criadores cooperativos, descobriu-se que
os indivíduos (pais e ajudantes) eram consistentes no seu abastecimento em um determinado ninho,
mas com esforço ajustado em relação a quem estava em seu grupo, o que diferia ao longo dos anos.
e contextos sociais (Adams et al. 2015). Nos seres humanos, níveis mais elevados de risco para a
saúde ao nascer foram associados a uma parentalidade menos sensível, mas apenas quando eram
portadores de um polimorfismo específico do gene do receptor D4 da dopamina (alelo de sete
repetições), com a maior sensibilidade demonstrada quando os descendentes obtiveram uma
pontuação baixa no índice de risco. (Fortuna et al. 2011). Isto indicou que a plasticidade da
parentalidade em resposta a uma mudança no ambiente experimentada pela prole (risco para a saúde)
dependia da variação genética no gene do receptor D4 da dopamina. Mileva-Seitz et al. (2013)
investigaram polimorfismos no gene do peptídeo da oxitocina (OXT) e no gene do receptor de oxitocina
(OXTR) em humanos. Eles descobriram que o OXT interagiu com a qualidade dos cuidados que as
próprias mães vivenciaram no início da vida para prever a variação no seu próprio comportamento
parental seis meses após o nascimento, mas o OXTR não estava relacionado ao comportamento
parental. Da mesma forma, num estudo anterior, Mileva-Seitz et al. (2011) relataram que houve efeitos
interativos do genótipo materno em um polimorfismo ligado ao transportador de serotonina, com a
experiência do início da vida sendo recapitulada em seu próprio comportamento materno (seis meses
após o nascimento) para alguns genótipos, mas não para outros. Em contraste com os estudos acima, Kelley et al. (2013)
M. ochrogaster, variações em um gene da vasopressina (polimorfismos no gene avpr1a) não foram

associadas à variação nos comportamentos de cuidado paterno, mas a experiência anterior de cuidado
parental (se eles haviam criado uma ninhada anterior) foi, com pais que estavam na segunda ninhada
menos propensos a lamber os filhotes, mas mais rápidos em recuperar filhotes que se perderam do ninho.
7.3.2 Herdabilidade do Ambiente Social e IGEs
Embora todos os estudos acima forneçam exemplos de interações GxFE, um componente

potencialmente importante da interação muitas vezes não é explicitamente explicado: que o ambiente
familiar também contém genes (Cheverud e Moore 1994; Moore et al. 1997; Wolf et al. 1998) (ver
Capítulo 4). Esta é uma consideração fundamental não apenas se quisermos compreender a
evolução das características envolvidas no cuidado parental, mas também se quisermos compreender
as implicações para a saúde e o bem-estar das interações GxFE em humanos e outros animais
porque quando os indivíduos interagem entre si, os genes expressos em um indivíduo podem afetar
a expressão dos genes em outro indivíduo (efeito genético indireto (IGE))
(Moore et al. 1997) (Figura 7.3). Isto significa que determinados genótipos de descendência, por
exemplo, podem ser mais sensíveis a determinados genótipos dos pais do que outros, com
consequências para a expressão de comportamentos como a ansiedade ou o seu próprio
comportamento de cuidado parental quando adultos. Embora os IGEs possam surgir de qualquer forma de interação
eO
½ ½
aO' aO aO aO'
M zO F
sou ½ A ½
aF'
sou aF
eM' eF'
Mãe Prole Pai
(geração t-1) (geração t) (geração t-1)
Figura 7.3 Resumo das influências das mães e dos pais na prole. Aqui estão ilustrados um fenótipo de descendência
(zO) e fontes causais de variação. Neste exemplo, assumimos cuidado biparental.
As setas indicam a direção da causalidade; setas de duas pontas refletem características correlacionadas com efeitos conjuntos.
Dadas as leis mendelianas de hereditariedade, as mães transmitem influências genéticas sobre a característica da prole,
que também influenciam o 'valor genético' (A, a soma dos efeitos médios de todos os alelos que um indivíduo carrega;
isso pode ser considerado a soma de suas influências genéticas aditivas, independentemente da característica influenciada
(ver Riska et al. 1985; Cheverud e Moore 1994). A mãe também contribui com o cuidado parental ou com um ambiente
materno M. Este é um efeito ambiental para a prole, mas a expressão desta característica nos pais pode ser influenciada
pelos genes dos pais, que é simbolizado por O primo é usado para indicar que esses efeitos são expressos na geração
'
. parental (t-1 de
sou a descendência). Este efeito genético materno também contribui para o valor genético da prole, embora os genes
sejam expressos em uma geração diferente. Esta separação da expressão dos genes e dos seus efeitos foi denominada
“efeitos genéticos indiretos” para distingui-los dos efeitos diretos dos genes nas características (Riska et al. 1985; Moore et al.
1997). Existem também efeitos ambientais gerais eM contribuem com cuidados que influenciam a característica da prole, de
'
modo que , contribuindo para o efeito materno. Em condições biparentais, o pai também pode
pode haver efeitos paternos (P) que são influenciados pelos genes paternos (aP contribuem para a característica da prole.
O pai também contribui com 1/2 dos ') e ambiente paterno (eP '). Esses genes de efeito paterno também
genes carregados por a prole aO que influencia diretamente a característica da prole. Finalmente, existem contribuições
ambientais específicas para a prole, eO, que também contribuem para o fenótipo da prole. Uma análise de caminho
completo relacionando o cuidado biparental aos seus efeitos na aptidão da prole, bem como outras relações, é dado em
Lynch (1987) (ver também Riska et al. 1985; Arnold, 1994; Cheverud e Moore, 1994).
(Wolf et al. 1998; Wilson 2014) existem pelo menos três razões pelas quais se espera que sejam
particularmente importantes no contexto dos cuidados parentais (Kölliker et al. 2012).
1. É provável que os IGEs sejam particularmente eficazes quando as interacções sociais envolvem
interacções repetidas e recíprocas, como as que ocorrem quando os pais alimentam os descendentes
solicitados (Cheverud e Moore 1994). Estes efeitos serão reforçados pela estabilidade da estrutura e
composição genotípica do grupo (tipicamente um ou ambos os progenitores mais a sua descendência
genética).
2. As interações sociais durante o cuidado parental podem ocorrer em três dimensões sociais (pais-filhos,
filhos-filhos, pais-pais) (Parker et al. 2002) e envolvem uma grande diversidade de características que
evoluíram como adaptações à vida familiar. Como resultado, é provável que tenham consequências
para a saúde de outros membros da família.
3. As famílias são diferentes de outras estruturas de grupos de parentesco porque os constituintes não
são categorias diferentes de indivíduos aparentados (por exemplo, ajudante versus progenitor), mas
são dois estágios de vida de indivíduos que se sobrepõem através das gerações (pais e descendentes)
que competem com os parentes em um estágio (filhos), mas são altruístas em relação aos parentes
em outro estágio (pais) (Kölliker et al. 2012). As famílias podem ser complicadas, com cooperação
entre parentes e conflitos entre pais e filhos. Como, então, os alelos nos loci que influenciam a prole e
as características parentais são associados e herdados através das gerações?
O cuidado parental geralmente influencia indiretamente a aptidão da prole por meio de características da
prole que convertem o cuidado em aptidão da prole (Kölliker et al. 2012). Estas são conhecidas como
características de desempenho da prole (Cheverud e Moore 1994). Um exemplo típico seria a taxa de
crescimento no contexto da variação no provisionamento parental. Modelos genéticos evolutivos de
cuidado parental mostram que a evolução do cuidado parental é facilitada por uma covariância genética
positiva entre características parentais e características de desempenho da prole (Cheverud e Moore 1994).
Por exemplo, os descendentes com crescimento mais rápido (devido às elevadas taxas de abastecimento
parental) também podem fornecer alimentos a taxas elevadas quando adultos (Agrawal et al. 2001). Este
padrão não é universal (Kölliker et al. 2005). Em N. vespilloides enterrando besouros, há IGEs
substanciais associados ao cuidado parental e as herdabilidades totais para características de desempenho
da prole são baixas tanto para o maternal (Lock et al. 2004) quanto para o paterno (Head et al. 2012)
(uniparental) cuidado por causa da covariância genética direta-indireta negativa entre pais e filhos. Isto
significa que as características de desempenho da prole, como a taxa de crescimento, podem ser
restringidas evolutivamente, o que mantém a variação nessas características (Head et al. 2012).
Os efeitos genéticos indiretos podem não ser explicitamente discutidos com frequência, mas
especialmente em estudos familiares podem ser identificados experimentalmente. Por exemplo, em
humanos, os sentimentos parentais (positivos ou negativos) em relação aos filhos e, portanto, as suas
interações com os seus filhos têm maior herdabilidade do que as estratégias parentais em relação aos seus filhos (Oliver et al.
2014). Mais especificamente, as estratégias parentais negativas e os sentimentos negativos têm maior
influência genética do que os positivos de qualquer um deles. Embora Oliver et al. discutem controle e
sentimentos como ambientes, estes são identificados em seu trabalho como características hereditárias
com “influências genéticas” na prole. Apesar da lógica inegável dos IGEs, enraizada na reciprocidade de
fenótipos interagentes (e, portanto, genótipos), estudos que explicam explicitamente a covariância genética
entre características parentais e de descendência envolvidas no cuidado têm sido amplamente ignorados
em favor do parentesco genético (Kölliker et al. 2012).
Muito recentemente, Kong et al. (2018) usaram estudos de associação genômica ampla (GWAS),
associando a variação nos marcadores genéticos ao longo do cromossomo à variação em um
característica, para examinar como a variação genética no nível de escolaridade dos pais influencia o nível
de escolaridade dos filhos. Há uma série de aspectos notáveis neste estudo (ver também Perspectiva de
Koellinger e Harden 2018). Primeiro, envolve humanos e, portanto, expande nossos estudos genéticos
quantitativos moleculares de IGEs para um organismo familiar. Em segundo lugar, os autores examinam
inteligentemente apenas o efeito dos alelos não transmitidos (lembre-se que um determinado progenitor
transmite apenas um dos dois alelos encontrados na descendência) e, portanto, estão verdadeiramente a
examinar como a variação genética no ambiente experimentada pela descendência é importante.
Finalmente, a combinação da genética quantitativa e da genética molecular proporciona uma boa
integração. Dado que os seres humanos foram estudados e temos excelentes recursos genómicos para
este organismo modelo, mais de 600 000 polimorfismos de nucleótido único (SNPs) – os marcadores
utilizados para identificar variações em regiões específicas do cromossoma – foram utilizados para que
haja um bom poder. Infelizmente, os autores denominaram o efeito estudado de “efeitos de nutrição
genética”, quando na verdade foram simplesmente IGEs ou efeitos parentais que examinaram. No entanto,
este estudo examina apenas a parte ambiental do efeito parental, esclarecendo ainda mais por que a
separação dos efeitos genéticos e ambientais é importante e como um ambiente para um indivíduo pode
ser influenciado por genes expressos em outro indivíduo (Moore et al. 1997). Na verdade, não há criação
sem natureza.
7.3.3 Coadaptação e Seleção Correlacional (Epistasia Social como Caso Especial de GxFE)
Na fase de vida da prole, os indivíduos estão sob seleção para se adaptarem aos cuidados prestados pelos
pais. Na fase de vida parental, haverá adaptação em características que influenciam as características da
prole (Cheverud e Moore 1994). Assim, a parentalidade atravessa fases da história de vida tanto dentro
como entre indivíduos e, portanto, prevê-se a coadaptação.
Essa coadaptação pode ser modelada explorando como se espera que os padrões de variância genética e
covariância das características parentais e da prole evoluam (Kölliker 2005; Kölliker et al. 2012). Para que
a coadaptação ocorra, é necessária a seleção correlacional, que favorece combinações de características
dos pais e descendentes, em vez de características individuais isoladas da seleção de outras características.
A seleção correlacional é esperada quando há características recíprocas de pais e filhos que afetam a
aptidão (ver Capítulo 4). Se essas características forem hereditárias, de modo que efeitos fenotípicos/
aptidão semelhantes possam surgir como resultado de diferentes combinações de genótipos parentais e
descendentes (Kölliker et al. 2012), então ocorrerá 'epistasia social' (Linksvayer 2007). A epistasia social
representa, portanto, uma subcategoria de GxFE quando a FE é hereditária (Kölliker et al. 2012).
Os modelos de coadaptação prevêem que a seleção correlacional favorecerá a ligação física dos loci
ou a sua expressão, ou os efeitos pleiotrópicos dos genes envolvidos no cuidado parental.
A evidência disso vem de camundongos, M. musculus, nos quais o gene Peg3 afeta tanto a quantidade de
leite liberada pelas mães quanto a eficiência de sucção dos filhotes (Cur-ley et al. 2004), e em macacos
rhesus, Macaca mulatta, onde um gene receptor mu-opióide afeta tanto o quão atentas as mães são quanto
o quão exigentes são os filhos (Barr et al. 2008; Higham et al. 2011). No entanto, o cuidado parental é
multivariado, com coadaptação esperada para cada combinação de características dos pais e descendentes,
bem como entre diferentes características dos pais e descendentes e em diferentes estágios de cuidado
(Lock et al. 2007; Gomez e Kölliker 2013) e é provável que haja muitos genes diferentes envolvidos. Como
resultado, estudos genéticos quantitativos, como aqueles que envolvem adoção cruzada, são
frequentemente os
método mais apropriado para avaliar a coadaptação, uma vez que a abordagem de partição de
variância explícita permite aos pesquisadores controlar variáveis confusas que estão ocultas em
outras abordagens fenotípicas.
A promoção cruzada de descendentes e a demonstração de que os descendentes adotivos
“incompatíveis” se saem pior do que os descendentes genéticos “combinados” fornecem evidências
de coadaptação. Um estudo realizado por Hager e Johnstone (2003) usando cruzamentos de
linhagens endogâmicas de camundongos que receberam descendentes cruzados de sua própria
linhagem ou de uma linhagem diferente mostrou que descendentes incompatíveis (ou seja, aqueles
com uma linhagem materna diferente de sua própria linhagem) receberam menos leite do que os
descendentes de linhagens parentais e descendentes correspondentes. Embora este estudo tenha
fornecido evidências de epistasia social, não está claro se ele fornece evidências de coadaptação
devido, por exemplo, a possíveis problemas associados à depressão por endogamia e porque
cruzamentos entre diferentes populações (linhagens) ou espécies testam a coadaptação no nível das
diferenças. em características médias que refletem adaptação local, deriva genética ou especiação,
em vez de se a seleção correlacional em características de pais e descendentes molda a arquitetura
genética do cuidado parental (Kölliker et al. 2012). A coadaptação é, portanto, melhor estudada
concentrando-se nas famílias dentro das populações.
Um bom exemplo disso vem de um estudo de Hinde et al. (2010) em canários domésticos, Serinus
canaria. Eles usaram um projeto de medidas repetidas, onde as mães criavam uma ninhada de seus
próprios filhos e uma ninhada de filhos adotivos consecutivamente. A diferença no comportamento
de mendicância dos pintinhos em ninhadas de adoção cruzada em comparação com ninhadas de
seus próprios filhotes foi usada como uma medida da incompatibilidade como resultado da
coadaptação e comparada com o crescimento dos pintinhos (uma medida do desempenho da prole).
Conforme previsto pela teoria da coadaptação, o crescimento dos pintinhos diminuiu proporcionalmente
ao nível de incompatibilidade entre pais e filhos (a diferença na mendicância entre filhotes adotivos e
genéticos). Isto forneceu evidências de covariância entre o abastecimento parental e a mendicância
da prole como resultado da seleção correlacional, seja como resultado de um efeito materno (os
autores sugerem hormônios esteróides nos ovos) (Hinde et al. 2009, 2010) ou através de genética
covariância.
Estudos mais recentes sobre coadaptação em canários não conseguiram fornecer suporte para o
papel dos hormônios esteróides nos ovos como fonte de seleção correlacional (Estramil et al. 2017)
ou para covariância genética (Estramil et al. 2014), embora ambos a mendicância (na fase de prole)
e o aprovisionamento (na fase parental) eram fracamente hereditárias, não houve covariância
significativa entre os dois. Da mesma forma, Dor e Lotem (2010) mostraram que a taxa de entrega
de alimentos de pardais domésticos, P. domesticus, era repetível e hereditária ao longo de quatro
gerações de ninhadas cruzadas, mas mudanças induzidas experimentalmente na mendicância não
levaram a uma resposta parental repetível ou hereditária. , nem a resposta dos pais foi correlacionada
com a taxa de mendicância dos filhotes.
Em contraste, outros estudos em uma série de espécies forneceram evidências positivas para
ambos (por exemplo, chapins grandes, Parus major, Kölliker et al. 2000; besouros enterradores, N.
vespilloides, Lock et al. 2004; ratos, M. musculus, Curley et al. 2004; chapim-azul, Cyanistes
caeruleus, Lucass et al. 2016a) e negativas (por exemplo, percevejos, Sehirus cinctus, Agrawal et al.
2001; macacos rhesus, M. mulatta, Maestripieri 2004) covariâncias pais-filhos. A maioria dos estudos
utilizou adoção cruzada, tornando difícil distinguir a fonte da covariância (efeito materno ambiental
versus covariância genética), o que é importante se você estiver interessado no potencial evolutivo
das características. Além disso, as diferenças entre estudos e espécies podem reflectir a variação da
história de vida (Kölliker et al. 2005) e se é
são os pais ou filhos que controlam principalmente a alocação de recursos (Royle et al. 2002; Lucass et al.
2016b; Takata et al. 2016), bem como diferenças no protocolo experimental.
Além disso, a variação entre os estudos também pode surgir porque o foco tem sido nos comportamentos
médios dos pais e dos descendentes (ou seja, características 'estáticas') e não nas mudanças de
comportamento (ou seja, nas normas de reação) (Smiseth et al. 2008). A oferta parental e a procura da
descendência não são características estáticas, mas são o resultado de regras de resposta plástica
coevoluídas (normas de reação comportamental – BRNs; Dobler e Kölliker 2009). Um estudo recente de
Lucass et al. (2016c) conduziram um experimento de adoção cruzada em grande escala ao longo de três
temporadas em chapins-azuis selvagens, C. caeruleus, com foco em características estáticas (comportamento
de abastecimento parental e comportamento de mendicância de descendentes, respectivamente) e BRNs
(mendicância de descendentes em função da privação de alimentos e provisionamento parental em função
da demanda da prole). Eles não encontraram nenhuma evidência de coadaptação entre pais e filhos em
características estáticas, mas evidências de coadaptação em BRNs, pelo menos para os pais. Os pais que
foram mais responsivos à prole exigem descendentes que foram menos responsivos no comportamento de
mendicância a uma mudança na fome (Lucass et al. 2016c).
Este resultado é incomum porque são os pais e não as mães que são coadaptados aos comportamentos
dos filhos. Mais tipicamente (por exemplo, em N. vespilloides enterrando besouros), a coadaptação ocorre
entre as mães (Lock et al. 2004), mas não entre os pais (Head et al. 2012) e seus descendentes,
presumivelmente porque as fêmeas são tipicamente as principais cuidadoras (Kokko e Jen- nions 2012) e
isso amplia todos os fatores-chave que impulsionam a coadaptação (ver anteriormente).
No entanto, há cada vez mais evidências de que os indivíduos menos envolvidos na prestação de cuidados
(normalmente do sexo masculino) podem ter impactos indiretos no comportamento parental do cuidador
principal. Os pais roedores, por exemplo, podem ter efeitos epigenéticos transgeracionais no fenótipo da
prole (por exemplo, resposta ao estresse), mesmo quando não prestam nenhum cuidado, através de padrões
alterados de metilação do DNA no esperma (Champagne 2016). Além disso, em camundongos, M. musculus,
as fêmeas que acasalaram com machos expostos ao estresse social crônico apresentaram comportamento
parental reduzido em relação aos descendentes, que tiveram taxas de crescimento reduzidas em comparação
com os descendentes de machos que experimentaram enriquecimento ambiental (Mashoodh et al. 2012).
Além disso, os genes expressos paternalmente (impressos) também podem afetar os níveis de cuidado
materno (Champagne 2016). Tais mudanças na expressão genética devido à experiência ambiental podem
ser uma importante fonte de variação (epigenética) sobre a qual a seleção pode atuar (Uller 2012) e ilustrar
quão intimamente os genes e o ambiente estão interligados no cuidado parental (Champagne 2016).
7.4 Resumo e Conclusão

As características que contribuem para a categoria de comportamento que chamamos de “parentalidade”
são muitas vezes influenciadas geneticamente. Existem duas consequências disto; primeiro, a parentalidade
pode evoluir se houver uma base genética e, segundo, as causas imediatas da variação estão abertas à
investigação e à manipulação. Por exemplo, evidências de estudos comportamentais (Hopwood et al. 2015),
genética quantitativa (Walling et al. 2008), transcriptômica (Parker et al. 2015) e genética molecular mostram
que em espécies com cuidado biparental, os comportamentos masculinos podem ser superficialmente como
os comportamentos de cuidado feminino, mas têm motivações, arquitetura genética e circuitos neuronais
diferentes. A consideração da genética permite uma avaliação explícita do que é composto o cuidado
parental e se os comportamentos contribuintes que são semelhantes de uma perspectiva fenotípica são
homólogos entre espécies ou entre espécies.
os sexos dentro das espécies. O abastecimento por um besouro rola-bosta envolve as mesmas bases
genéticas que o abastecimento por um melro de asa vermelha, por exemplo? Isto melhora a nossa
compreensão da origem, manutenção e evolução da parentalidade e do seu papel no desenvolvimento
e na saúde. Além disso, há evidências fortalecedoras para GxFE e coadaptação de características
envolvidas no cuidado parental. Destes estudos está a surgir uma imagem que mostra que as
características parentais e da descendência não podem ser consideradas isoladamente umas das
outras e que as características do cuidado parental são moldadas tanto pelos pais como pela descendência.
Há ainda uma grande quantidade que não conhecemos e os dados atualmente disponíveis são
muito restritos taxonomicamente (os estudos moleculares são quase exclusivamente em roedores e
humanos, embora com um número crescente em insetos) e focados num número limitado de
comportamentos ( por exemplo, lambedura de descendentes e construção de ninhos em roedores)
com importância desconhecida em termos de aptidão. Além disso, em espécies onde sabemos muito
sobre as prováveis consequências de aptidão associadas à variação no investimento parental,
geralmente sabemos pouco sobre a genética e vice-versa (os besouros que enterram são uma exceção notável).
Estudos futuros se beneficiariam com a abordagem multifacetada da genética molecular empregada
por Bendesky et al. (2017), mas definido dentro de uma estrutura de coadaptação (ou seja,
consideração dos comportamentos dos pais e dos filhos dentro das populações) usando características
que têm uma ligação clara com a variação de aptidão. Esta é talvez uma tarefa difícil, mas que vale a pena nutrir.
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O efeito dos genes não próprios no comportamento dos hospedeiros

Nina Wedell
Centro de Ecologia e Conservação, Universidade de Exeter, Penryn Campus, Penryn, TR10 9FE, Reino Unido
Os debates clássicos sobre a natureza-criação apenas se concentraram realmente nos genes próprios,
mas é cada vez mais evidente que os “genes não-próprios” (NSGs) podem influenciar significativamente o
comportamento dos “hospedeiros” (em certo sentido, não muito diferente dos efeitos socioambientais: ver
Capítulos 4 e 7). Este capítulo centra a discussão em parasitas genómicos e simbiontes, incluindo micróbios
como a microbiota intestinal e os seus impactos para além dos padrões “normais” de patologia. O objetivo
principal é descrever como os NSGs podem influenciar o comportamento dos seus anfitriões de formas
inesperadas, tanto direta como indiretamente. Este é um campo em rápida expansão que ainda está na
sua infância, por isso, embora a discussão ilustre a amplitude do impacto dos NSG numa variedade de
comportamentos, não é possível cobrir toda a emocionante investigação recente que abrange este grande
tópico. Em vez disso, são destacados vários sistemas que foram estudados em maior profundidade,
incluindo, por exemplo, o que foi aprendido sobre os efeitos a nível populacional, tanto positivos como
negativos, da bactéria intracelular Wolbachia na biologia reprodutiva dos seus insectos hospedeiros.
Também destacarei vários exemplos notáveis de como endossimbiontes, vírus e vários elementos
genéticos móveis podem alterar o comportamento do hospedeiro, muitas vezes visando o sistema nervoso
(Moore 2002; Poulin 2011; Lefevre et al. 2009; Adamo 2012; Hughes et al. 2012 ; Eisthen e Theis 2015;
Barber et al. 2017). Em alguns casos, os mecanismos funcionais subjacentes à manipulação e/ou influência
do hospedeiro são bem compreendidos (e irei abordá-los), mas na maioria dos casos, as conexões
funcionais que dão origem às interações NSG/hospedeiro ainda não estão caracterizadas. .
Este capítulo centra-se principalmente nos invertebrados, mas incluirá alguns exemplos de vertebrados
para ilustrar o impacto geral dos NSG no comportamento animal. Os NSGs, incluindo micróbios que têm
efeitos patogênicos no comportamento animal, foram revisados extensivamente em outros lugares (Moore
2002; Hughes et al. 2012; Barber et al. 2017) e não serão considerados mais detalhadamente. Em vez
disso, o foco está em micróbios, vírus e genes egoístas que residem nas células e genomas de animais e
que demonstraram alterar o comportamento do hospedeiro, seja mutualisticamente ou de uma forma que
não esteja associada à “patologia da doença” que prejudica afecta a saúde (isto é, 'comportamento doentio';
Hart 1988). As interações e o comportamento entre os próprios micróbios também não serão abordados.

158 8 O efeito dos genes não-próprios no comportamento dos hospedeiros
8.1 O que são genes não próprios (NSGs)?
Defino “genes internos”, ou NSGs, como genes que não se originam do genoma do próprio hospedeiro.
Esta definição não é clara, uma vez que muitos elementos genéticos móveis de origem bacteriana, viral,
plasmidial ou às vezes até eucariótica são incorporados ao genoma do hospedeiro e podem constituir
grande parte dele, especialmente em invertebrados (Drezen et al. 2017; Dunning Hotopp e outros 2007).
Por exemplo, em rotíferos bdeloides, 8-9% do genoma deriva da transferência horizontal de genes de
outros organismos (Boschetti et al.
2012). A maioria dos organismos abriga uma variedade de elementos genéticos egoístas que manipulam o
genoma do hospedeiro de forma a garantir que sejam transmitidos a uma taxa mais elevada em relação
ao resto do genoma e, portanto, aumentam de forma egoísta em frequência (Burt e Trivers 2006). Tais
elementos genéticos egoístas incluem cromossomos condutores (incluindo cromossomos sexuais que
podem dar origem à distorção da proporção sexual), endonucleases homing, elementos transponíveis (TEs)
e uma variedade de distorcedores pós-segregação, como efeitos letais maternos e endossimbiontes.
Embora esses elementos genéticos egoístas possam ser suprimidos, inativados e/ou às vezes
domesticados para assumir um papel benéfico para o organismo hospedeiro, eles persistem devido à sua
transmissão vertical egoísta. Em invertebrados como os pulgões (Douglas 1998), bactérias endossimbióticas
são comumente encontradas dentro das células do hospedeiro ou residindo em estruturas especializadas.
Às vezes, também podem ser encontrados em estruturas especializadas do intestino, embora a maioria
das bactérias intestinais sejam de vida livre (Dillon e Dillon 2004).
Endossimbiontes alojados em órgãos ou organelas específicos são frequentemente transmitidos

verticalmente de mãe para filho e, portanto, compartilham parte de sua história evolutiva com seus
hospedeiros. Esta associação pode levar à co-especiação entre hospedeiros e seus endossimbiontes
mutualistas (Moran et al. 1993; Bandi et al. 1995). Em contraste, a história evolutiva de endossimbiontes e
vírus parasitas transmitidos verticalmente é caracterizada pela troca horizontal de hospedeiros,
potencialmente promovendo sua persistência a longo prazo (O'Neill et al. 1992; Weinert et al. 2009;
Longdon et al. 2011). Alguns organismos tornam-se inteiramente dependentes de seus endossimbiontes
para uma reprodução bem-sucedida.
As fêmeas da vespa parasita Asobara tabida são incapazes de desenvolver ovários na ausência de sua
bactéria endossimbiótica obrigatória Wolbachia (Dedeine et al. 2001).
Esperamos que a dinâmica evolutiva do NSG no comportamento seja qualitativamente diferente
dependendo do modo de herança dos simbiontes, com os NSG transmitidos verticalmente exercendo
impactos mais fortes no comportamento do hospedeiro do que os NSG transmitidos horizontalmente.
Embora até à data tenha havido pouco exame sistemático desta possibilidade, um estudo comparativo
recente de mais de 100 associações hospedeiro-simbionte mostrou que a dependência do hospedeiro
está fortemente associada à transmissão vertical (Fisher et al. 2017). O impacto potencial dos NSGs será
discutido de forma mais geral no comportamento do hospedeiro, incluindo NSG de vida 'livre', transmitidos
horizontalmente e verticalmente, embora endossimbiontes que são predominantemente transmitidos
verticalmente possam ocasionalmente também ser transmitidos horizontalmente, de modo que distinções
claras podem tornar-se confusas.
8.2 Efeitos indiretos dos NSGs
Genes não próprios (como outros efeitos genéticos indiretos: ver Capítulos 4 e 7) podem afetar seu
hospedeiro de diversas maneiras. Esses efeitos podem ser indiretos, em que a ação de um
8.3 Efeitos Diretos dos NSGs 159
gene ou micróbio egoísta tem um efeito indireto no comportamento subsequente da população hospedeira, mas
não se deve à ação direta do NSG. Por exemplo, algumas populações da borboleta Hypolimnas bolina abrigam
endossimbiontes que matam machos (Wolbachia) que causam proporções sexuais tendenciosas para as fêmeas
em nível populacional. Em populações de alta prevalência, os homens são raros – 1 homem por 100 mulheres –
mas a frequência varia entre as populações (Dyson e Hurst 2004). A variação na prevalência de assassinos
masculinos, por sua vez, afeta o comportamento de acasalamento das fêmeas, com as fêmeas evoluindo para
serem menos exigentes, e o tamanho da ejaculação masculina está negativamente correlacionado com a
frequência de assassinos masculinos (Charlat et al. 2007). Em populações de alta frequência, as fêmeas correm
o risco de não obter espermatozoides suficientes para fertilizar todos os seus óvulos devido à escassez de
machos. Esta escassez de esperma é exacerbada pelos machos nestas populações que sofrem depleção da
ejaculação devido à alta taxa de acasalamento, promovendo ainda mais o aumento do acasalamento das fêmeas
para obter mais esperma (Charlat et al.
2007). Nas borboletas africanas Acraea encedon, em populações que abrigam endossimbiontes que matam
machos, há até evidências de inversão de papéis sexuais, com as fêmeas adotando o comportamento de lekking
para anunciar sua presença aos raros machos e, assim, aumentar seu sucesso no acasalamento (Jiggins et al.
2000). Em contraste, em populações sem assassinos masculinos, o lekking é realizado apenas por machos,
ilustrando o impacto dos distorcedores da proporção sexual na formação indireta do comportamento de
acasalamento das fêmeas.
Da mesma forma, os distorcedores da proporção sexual nas moscas promovem estratégias de acasalamento
das fêmeas que afetam a evolução da ejaculação masculina. Algumas populações de moscas Drosophila
pseudoobscura abrigam um gene egoísta (um cromossomo condutor meiótico ligado ao X) que mata os
espermatozoides ligados ao Y (porque eles não transmitem o gene egoísta), resultando em proporções sexuais
tendenciosas em nível populacional ( Preço e outros 2014). As moscas machos que carregam o espermatozoide
sofrem redução da paternidade na competição espermática devido ao baixo número de espermatozoides (Price
et al. 2008a). Isto, por sua vez, favorece o acasalamento múltiplo por parte das fêmeas como uma estratégia que
efetivamente influencia a paternidade contra os machos que distorcem a proporção sexual. Experimentos
mostraram que as fêmeas em populações que correm o risco de distorcer a proporção sexual dos machos
evoluem rapidamente para aumentar a frequência de acasalamento para promover a competição espermática,
demonstrando a potência dos distorcedores da proporção sexual para alterar o comportamento de acasalamento
das fêmeas (Price et al. 2008b). Como consequência do aumento do acasalamento feminino, as ejaculações
masculinas evoluem em resposta ao maior risco de competição espermática nessas populações (Price et al.
2010). Esta coevolução homem-mulher ocorre mesmo quando o distorcedor da proporção sexual está presente
em baixa frequência (~5%; Price et al. 2010). Estes são exemplos em que o impacto indireto dos NSG (neste
caso, os distorcedores da proporção sexual) pode moldar todo o sistema de acasalamento de uma população,
mesmo quando presentes em baixa frequência. Existem exemplos adicionais desses efeitos indiretos dos NSG
na seleção sexual e nos sistemas de acasalamento (ver Price e Wedell 2008; Wedell 2013).
8.3 Efeitos Diretos dos NSGs
Muitos NSGs afetam diretamente o comportamento do hospedeiro. Eles conseguem isso por meio de uma
variedade de manipulações sofisticadas, visando vias neurológicas, incluindo peptídeos neurais e
neurotransmissores (por exemplo, octopamina, serotonina), receptores de neurotransmissores ou invadindo
regiões cerebrais específicas que regulam o comportamento. Este também é o caso das bactérias intestinais, e
há evidências crescentes de que a microbiota intestinal pode comunicar diretamente com o sistema nervoso do
hospedeiro (Cryan e Dinan 2012). Por exemplo, as bactérias produzem uma variedade de neurotransmissores e
neuromoduladores, como GABA, noradrenalina e
dopamina (Lyte 2011; Forsythe e Kunze 2013). Seus impactos no comportamento estão bem documentados
em vertebrados, onde neurotransmissores bacterianos específicos podem afetar os níveis de ansiedade
(Forsythe e Kunze 2013) e influenciar comportamentos que vão desde o desempenho cognitivo até o
sono (Cryan e Clark 2016). Dado que as bactérias produtoras de neurotransmissores também são comuns
em insectos (por exemplo, Lactobacillus e Bifidobacterium spp.), parece provável que influenciem o
comportamento dos seus insectos hospedeiros de forma semelhante (Engel et al. 2012).
Como consequência, foi sugerido que os NSG podem até moldar a arquitetura e o desenvolvimento do
sistema nervoso central do hospedeiro (Rohrscheib e Brownlie 2013).
Em insetos e artrópodes, o cérebro inclui os lobos antenais, que recebem informações dos neurônios
sensoriais olfativos, e corpos em forma de cogumelo, que desempenham um papel central na aprendizagem
sensorial e na memória, e foram identificados micróbios que visam especificamente essas regiões do
cérebro ( Temple e Richard 2015; Strunov et al. 2017). Nos vertebrados, vírus como raiva, herpes e
sarampo entram nos neurônios através de receptores de superfície celular e, uma vez dentro do neurônio,
usam sinapses para se espalhar de célula para célula (Mothes et al. 2010; Kramer e Enquist 2013). Da
mesma forma, o endossimbionte Wolbachia foi registrado no sistema nervoso central de moscas,
borboletas, mosquitos, colêmbolos e hospedeiros isópodes terrestres (Strunov et al. 2017). A microbiota
intestinal também pode afetar diretamente o desenvolvimento e a função do sistema nervoso,
influenciando a neurogênese, a sinalização de neurotransmissores e o neurodesenvolvimento e, portanto,
também influenciando o comportamento dos animais (Diaz Heijtz et al. 2011; Ezenewa et al. 2012; Archie
e Tung 2015 ; Voung et al. 2017).
8.4 Respostas do Anfitrião
Não é de surpreender que os anfitriões montem as suas próprias defesas contra a manipulação por parte
dos NSGs e tenham desenvolvido uma variedade de contramedidas para reduzir potenciais custos de
aptidão. Alguns animais, incluindo insetos, praticam automedicação. A ingestão de nutrientes específicos
pode aumentar a imunidade do hospedeiro (Mason et al. 2014) ou reduzir o custo da infecção (Povey et
al. 2014).
Os comportamentos profiláticos também ocorrem a nível de grupo em animais sociais, referidos como
“imunidade social” (Cremer et al. 2007; Ezenwa et al. 2016; Schmid-Hempel 2017).
As abelhas se envolvem na termorregulação em nível de grupo, gerando uma 'febre social' contra o fungo
Ascosphaera apis, e comportamentos como cuidar e descartar companheiros de ninho infectados em
colônias de insetos sociais podem resultar na redução da transmissão de patógenos (Starks et al. 2000;
Wong et al. 2000; Wong et al. 2000; Wong et al. al. 2015). Há até evidências de que o hospedeiro pode
fazer uso dos seus endossimbiontes para reduzir o risco de infecção adicional. As formigas produtoras de
fungos empregam um comportamento específico pelo qual usam antibióticos produzidos por bactérias
actinomicetas alojadas em estruturas especializadas (bolsas infrabucais) para matar esporos de um
parasita virulento (Escovopsis) que ataca seus jardins de fungos (Little et al. 2006). Há também evidências
de que um NSG inicialmente patogênico pode assumir um papel benéfico para o hospedeiro se as
circunstâncias mudarem e os interesses do hospedeiro e da bactéria se alinharem.
Muitos insetos, nematóides e aracnídeos abrigam endossimbiontes transmitidos pela mãe, com mais
de >50% de todos os insetos infectados com Wolbachia (Hilgenboecker et al.
2008; Weinert et al. 2015) e esse é apenas um dos muitos agentes infecciosos. No entanto, uma vez que
os endossimbiontes só podem ser transmitidos através das fêmeas para os ovos, é provável que o
interesse das fêmeas e do endossimbionte se alinhe ao longo do tempo. Por exemplo, em Drosophila simulans, o
8.5 O odor é um sinal chave 161
A cepa ribeirinha de Wolbachia se espalhou rapidamente pelas populações de toda a Califórnia.

Curiosamente, esta propagação na frequência foi acompanhada por uma mudança de associações
parasitárias para associações mutualísticas com o hospedeiro. Depois de causar inicialmente uma perda
de 20 a 15% na fecundidade para as fêmeas, a Wolbachia tornou-se associada a uma vantagem de
fecundidade de 10% após apenas 20 anos de coevolução hospedeiro-micróbio (Weeks et al. 2007).
Portanto, há evidências de rápida coevolução entre o NSG e o hospedeiro nesta espécie.
As interações coevolutivas entre o hospedeiro e os endossimbiontes podem resultar em efeitos benéficos
tanto para o hospedeiro quanto para o NSG (Werren et al. 2008; Correa e Ballard 2016). Uma variedade
de micróbios endossimbióticos mutualistas auxiliam seus hospedeiros fornecendo nutrientes ou defesa
contra patógenos. Os zangões e as abelhas abrigam comunidades bacterianas distintas em seus intestinos
que não são compartilhadas com espécies de abelhas solitárias relacionadas. Esta microbiota protege as
abelhas hospedeiras contra um parasita intestinal tripanosomatídeo natural e, portanto, fornece um
benefício adicional de vida em grupo para esses insetos sociais (Koch e Schmid-Hempel 2011).
Foi sugerido que um benefício negligenciado da vida e da sociabilidade em grupo é que isso serve para
facilitar a transmissão de micróbios benéficos (Lombardo 2008). Os micróbios que manipulam os seus
hospedeiros para agirem de forma altruísta em determinadas situações podem ser favorecidos pela
selecção e podem, portanto, também desempenhar um papel na evolução da cooperação. A cooperação
poderia favorecer os micróbios, uma vez que podem ser transferidos horizontalmente entre hospedeiros
durante as interações sociais. O comportamento altruísta também pode ser favorecido por bactérias que
são transmitidas verticalmente entre mãe e descendência, uma vez que o comportamento de ajuda
aumentará a sobrevivência e a reprodução do hospedeiro e, portanto, a transmissão dos micróbios (Lewin-
Epstein et al. 2017). No entanto, até o momento esta hipótese não foi examinada experimentalmente. O
outro lado das interacções sociais é que elas podem, naturalmente, levar potencialmente a um risco
aumentado de transmissão de doenças, e ambos os processos (transmissão de micróbios patogénicos e
protectores) provavelmente terão moldado o comportamento social dos hospedeiros.
Os microrganismos foram as primeiras formas de vida no nosso planeta e, portanto, têm uma longa
história de associação com formas de vida multicelulares emergentes posteriores. Assim, a associação
com micróbios (por exemplo, bactérias, arquéias, fungos, protozoários, vírus) é tão antiga quanto a própria
multicelularidade, proporcionando muitas oportunidades para a coevolução entre micróbios e hospedeiro.
Genes microbianos e estranhos podem constituir uma grande proporção do corpo do hospedeiro, sendo o
número de bactérias semelhante ao número de células humanas (Sender et al. 2016). Portanto, não é
nenhuma surpresa que os micróbios tenham moldado a evolução dos hospedeiros e possam influenciar
diretamente o sistema nervoso dos seus hospedeiros para alterar o seu comportamento (Archie e Tung
2015; Eisthen e Theis 2015). Destaco aqui algumas das maneiras pelas quais os NSGs podem afetar
comportamentos específicos dos hospedeiros. É importante notar que nem sempre é claro se o NSG ou o
anfitrião está em vantagem.
8.5 O odor é um sinal chave
A forma como um indivíduo cheira pode ter um impacto dramático nas suas interações sociais e, portanto,
no seu ambiente social. A microbiota pode afectar directamente os sinais químicos utilizados na
comunicação social e, portanto, influenciar uma variedade de comportamentos sociais do hospedeiro,
incluindo a sinalização sexual (Natsch 2017; Wong et al. 2015). Sinais baseados em odor são
também componentes-chave na maior parte da comunicação animal. O odor é usado como um sinal para
sinalizar a identidade individual (por exemplo, espécie, sexo, idade, estado reprodutivo), incluindo parentesco,
tanto em vertebrados como em não vertebrados (van Zweden e d'Ettorre 2010; Lize et al. 2014; Ingleby 2015;
Lihoreau e outros 2016). Uma vez que estas são características conhecidas por moldarem as preferências do
parceiro, o odor também desempenha um papel importante na escolha do parceiro. Os produtos microbianos
são usados para sinalizar a presença de fontes alimentares ou patógenos que, por sua vez, afetam o
comportamento de forrageamento e evitação, mas a resposta pode ser modulada pelos NSGs.
As infecções por Wolbachia estão associadas a mudanças nas respostas aos sinais olfativos (Peng e Wang
2009; Rohrscheib et al. 2015). Nas moscas Drosophila simulans, a cepa wRi de Wolbachia aumenta a
capacidade de resposta das moscas aos sinais alimentares, enquanto as cepas Wolbachia wMel e wMelPop
em D. melanogaster resultam em uma ligeira redução na capacidade de resposta aos alimentos (Peng et al.
2009).
Há uma percepção crescente de que os micróbios também podem regular comportamentos entre indivíduos
num contexto social, e que a comunicação química baseada em micróbios ocorre normalmente entre espécies,
conforme discutido abaixo. Além disso, essas interações não se restringem à comunicação entre animais. As
plantas também liberam voláteis quando consumidas por insetos herbívoros que por sua vez podem atrair
vespas parasitóides que atacam os herbívoros e assim proporcionam alguma proteção à planta (Moraes et al.
1998). Os patógenos de plantas levaram essa sinalização um passo adiante. O patógeno bacteriano Candidatus
modifica os odores liberados por sua planta hospedeira de árvores cítricas para atrair seu vetor, o psilídeo
Diaphorina citri, e assim facilitar sua própria proliferação (Martini et al. 2014).
8.6 Reconhecimento de Parentesco
As bactérias podem contribuir para os custos e benefícios da sociabilidade, moldando pistas olfativas usadas
em interações sociais, como reconhecimento de parentesco e escolha de parceiros. Em humanos, a composição
bacteriana dos odores nas axilas funciona como uma pista confiável de reconhecimento individual, pois mostra
estabilidade ao longo do tempo e transmite perfis de odor distintos (Penn et al.
2007; Natsch et al. 2010). Os odores bacterianos nas axilas podem refletir o genótipo de um indivíduo e ser
usados para estabelecer parentesco. Por exemplo, os humanos são capazes de igualar o cheiro de gêmeos
monozigóticos mesmo que eles não vivam juntos (Roberts et al. 2005), e as mães podem reconhecer os
odores de seus filhos, mas não de seus enteados (Weisfeld et al.
2003). Um grande e às vezes conflitante conjunto de dados sugere que os humanos podem identificar
genótipos específicos com base em sinais de odor correlacionados com a diversidade de haplótipos do complexo
principal de histocompatibilidade (MHC) (Havilek e Roverst 2009), mas até que ponto isso se deve a odores nas
axilas, em oposição a a outros odores corporais não é clara. Descobertas semelhantes também foram
demonstradas numa série de mamíferos onde a microbiota intestinal molda os sinais de odor utilizados no
reconhecimento de parentesco (Archie e Tung 2015). Da mesma forma, os insetos sociais usam odores
cuticulares de hidrocarbonetos para identificar parentes (van Zweden e d'Ettorre 2010). O mesmo parece ser
verdade também em outras espécies de insetos não sociais (Lihoreau et al. 2016), e a microbiota intestinal
parece desempenhar um papel na formação de sinais de odor, como hidrocarbonetos cuticulares em Drosophila,
assim como foi demonstrado que os alimentos consumidos durante o desenvolvimento mais tarde, mascaram
sinais de reconhecimento de parentesco em D. melanogaster (Lize et al. 2014). Há, portanto, espaço para uma
interação complexa entre a dieta, a microbiota intestinal e os odores individuais resultantes (veja também
abaixo).
8.7 Escolha do Parceiro e Comportamento Reprodutivo 163
8.7 Escolha do parceiro e comportamento reprodutivo
As comunidades bacterianas podem ser internas (biota intestinal), mas também presentes na pele, cutícula,
pêlo e penas. Nas aves, as bactérias que degradam as penas podem afetar a coloração da plumagem e,
portanto, influenciar a escolha do parceiro. Isto foi demonstrado em tentilhões domésticos, onde as fêmeas
preferem machos mais vermelhos que têm menos bactérias que degradam as penas do que os machos
opacos (Shawkey et al. 2009), enquanto nos pássaros azuis, os machos com cargas bacterianas
experimentalmente elevadas têm penas mais brilhantes que são mais preferidas pelas fêmeas ( Gunderson
e outros 2009). Atualmente, os mecanismos precisos subjacentes a estes diferentes resultados não são
claros, mas é possível que o primeiro seja um caso de seleção sexual mediada por parasitas, com aves de
maior qualidade apresentando cargas bacterianas mais baixas. Neste último caso, os machos mais brilhantes
podem gastar menos tempo alisando as suas penas e os machos socialmente dominantes podem pagar
um custo de saúde pela dominância, e/ou cargas bacterianas mais elevadas são de facto benéficas, mas as
aves brilhantes são melhores a adquirir estas bactérias do que as suas. contrapartes masculinas maçantes (Archie e Theis 20
A microbiota intestinal interna também pode afetar os odores dos animais que regulam diretamente os
seus comportamentos sexuais (Sharon et al. 2010; Damodaram et al. 2016). Nas moscas D. melanogaster,
a dieta determina as bactérias intestinais, e isso, por sua vez, afeta os principais hidrocarbonetos cuticulares
(Sharon et al. 2010) que são conhecidos por estarem sujeitos à seleção sexual e usados na escolha de
parceiros em insetos (Ingleby 2015).
Evidências de que endossimbiontes como Wolbachia estão presentes no sistema nervoso central de
certos insetos e hospedeiros isópodes terrestres sugerem que eles poderiam atuar para afetar as preferências
de parceiros (Strunov et al. 2017). Em D. melanogaster, a cepa Wolbachia wMel é encontrada em todo o
cérebro do inseto (Albertson et al. 2013), enquanto em D. paulis-torum uma cepa diferente de Wolbachia
(wPau) é restrita a áreas cerebrais associadas ao processamento olfativo. e informação auditiva (Strunov
et al. 2017). No complexo de espécies de D. paulistorum, diferentes cepas de Wolbachia causam
incompatibilidade reprodutiva bidirecional, resultando em mortalidade embrionária e esterilidade masculina
híbrida entre cruzamentos de semiespécies. Curiosamente, nos ensaios de escolha de parceiros, as
preferências das fêmeas dependem da sua própria variante de Wolbachia, com as fêmeas preferindo
acasalar com machos que carregam a mesma cepa de Wolbachia compatível que elas. Esta preferência
pelo parceiro desaparece após o esgotamento parcial da Wolbachia (Miller et al. 2010) (Figura 8.1). Portanto,
é possível que a restrição da Wolbachia às áreas do cérebro envolvidas no processamento de sinais
relacionados ao comportamento sexual possa ter evoluído para reduzir quaisquer custos de aptidão da
presença irrestrita de Wolbachia no cérebro (Strunov et al. 2017).
A diferença na localização de Wolbachia no tecido cerebral entre espécies de moscas foi proposta como
sendo o resultado da idade da associação e, portanto, do potencial de coevolução entre o hospedeiro e o
endossimbionte. A cepa Wolbachia wPau é considerada um mutualista obrigatório que teve uma longa
associação com seu hospedeiro e a eliminação de Wolbachia em D. paulistorum resulta em letalidade (Miller
et al. 2010), enquanto em D. melanogaster a cepa wMel substituiu recentemente a cepa mais cepa ancestral
de Wolbachia wMelCS globalmente (Riegler et al. 2005).
Em outras espécies de Drosophila, os resultados são mistos quanto ao papel das preferências de parceiros
mediadas pela Wolbachia. Em moscas D. melanogaster, a Wolbachia demonstrou não ter influência na
escolha do parceiro em alguns estudos (Champion de Crespigny e Wedell 2007), enquanto outros estudos
mostraram que ela pode influenciar a escolha do parceiro em algumas populações, mas não em outras
(Markov et al. 2009, Arburthnott e outros 2016). Esta diferença indica a existência de um genótipo por
interação Wolbachia afetando a preferência de parceiro, e
AM x CR AM x CA AB x CA C
U/UT/TT/TT/T U/UU/TU/TU/TU/UT/UT/U U/UT/T U/UT/UU/TU/UT/UU/UT/UT/U

1,0
0,9
0,8
0,7
0,6
0,5 ***
***
***
0,4 ***
** ***
0,3 ***
***
0,2%
isolamento
sexual
Índice
SII
de
0,2 ***
0,01%
0,2%
0,01%
0,01%
0,1%
0,1%
0,1%
0,1%
0,1%
0,2%
0,2%
0,2%
0,1%
0,1
0,0
1 2 3 4 1 5 6 7 1 8 9 10 11 10 12 13 14 15 16 17 18
Número de ensaios de acasalamento
Figura 8.1 Wolbachia afeta a escolha do parceiro em semiespécies de Drosophila paulistorum. A remoção
da infecção específica da espécie por Wolbachia remove as preferências de acasalamento variadas. Preferências de
acasalamento em combinação entre pares heterogaméticos não tratados e tratados. O eixo y representa o
índice de isolamento sexual (SII): o número de ensaios de acasalamento (1–18) é mostrado no eixo x. As
barras cinzentas indicam controlos não tratados; barras pretas indicam ensaios com moscas tratadas com
antibióticos. Os valores de P bicaudais foram calculados comparando o SII de pares não tratados e tratados de
ensaios de escolha de acasalamento pelo teste exato de Fisher. Significância indicada por um, dois ou três asteriscos
(P<0,05; P<0,01; P<0,001 respectivamente). AB, andino-brasileiro; AM, Amazônico; CA, Centro-Americana; OU,
Oriniocano; T, tratado; U, sem tratamento. Fonte: Redesenhado após Miller et al. (2010) com permissão de http://journals.plos.org/plospathogens
é semelhante a outras descobertas que mostram que o impacto da Wolbachia no comportamento pode
variar dependendo da cepa de Wolbachia e do genótipo do hospedeiro (por exemplo, preferências
alimentares; Peng et al. 2009). No entanto, também é possível que as diferentes descobertas possam
ser devidas à presença de outros agentes, como vírus, que também podem influenciar as preferências
de parceiros (Ritschof et al. 2013). Em outros insetos, como a vespa-jóia Nasonia sp., a Wolbachia
demonstrou diminuir a discriminação de parceiros (Chafee 2011). No isópode terrestre Armadillidium
vulgare, a feminização da Wolbachia influencia a atração do parceiro, alterando os compostos cuticulares
e, portanto, os odores femininos. Os machos preferem fêmeas livres de Wolbachia que tenham perfis de
odor diferentes, e essa preferência resultará em maior aptidão através da produção de filhos e filhas
(Richard 2017).
Resta saber até que ponto o impacto diferencial da Wolbachia na escolha do parceiro hospedeiro
influencia o sucesso dos NSGs em vez de afectar a aptidão do hospedeiro, e se há evidência de
coevolução entre endossimbiontes e hospedeiros análoga ao que foi encontrado para a fecundidade
feminina ( Semanas e outros 2007). Os efeitos específicos do sexo parecem prováveis para
endossimbiontes herdados pela mãe que não podem ser transmitidos através dos homens.
O impacto de outros NSGs nas preferências de parceiros, tais como distortores de segregação que
estão associados a graves custos de aptidão para as fêmeas decorrentes do acasalamento com
portadores machos, não é claro (Price e Wedell 2008). Em populações de camundongos que carregam
um distortor de segregação autossômica (o complexo t), as fêmeas heterozigotas discriminam os machos
heterozigotos usando sinais de odor (Lenington 1991). Isso é vantajoso porque a homozigosidade no
locus t é letal. Em populações de moscas com olhos pedunculados que abrigam um distorcedor da proporção sexual,
8.7 Escolha do Parceiro e Comportamento Reprodutivo 165
as fêmeas preferem machos com hastes oculares mais longas, pois isso está associado a um supressor da
distorção da proporção sexual. As fêmeas que acasalam preferencialmente com machos com pedúnculos oculares
grandes desfrutam da produção de filhos e filhas, e os filhos, por sua vez, desfrutam de um maior sucesso de
acasalamento, pois também terão pedúnculos oculares grandes e uma vantagem de acasalamento (Wilkinson et al.
1998). Em contraste, nas moscas D. pseudoobscura, não há evidências de distorção da proporção sexual que afete
as preferências das fêmeas. As fêmeas têm a mesma probabilidade de acasalar com os machos, quer sejam
portadores do distorcedor da proporção sexual ou não (Price et al. 2012).
Em geral, a modesta evidência de preferências de parceiros baseadas em elementos genéticos egoístas (Price e
Wedell 2008; Wedell 2013) pode ser devida à falta de ligação entre o gene egoísta e o gene de preferência feminina
devido à recombinação (Nicholls e Butlin 1998).
A escolha do parceiro parece estar presente apenas quando existem pistas confiáveis (por exemplo, perfis de odor
em camundongos; Lenington 1991) ou uma ligação entre os alelos de preferência e os genes egoístas (por exemplo,
moscas com olhos de pedúnculo; Johns et al. 2005).
Genes não próprios também podem afetar a atividade geral de acasalamento. Quando um vírus é transmitido
sexualmente, o hospedeiro pode apresentar aumento da atividade sexual, o que pode aumentar a transmissão do
vírus (Knell e Webberley 2004). Fêmeas de mariposas Helicoverpa zea infectadas com um vírus parasita (Hz-2V)
aumentaram a produção de feromônios e as frequências de vocalização.
As fêmeas infectadas pelo vírus são, portanto, mais atraentes para os machos do que as fêmeas não infectadas,
resultando em maior atividade de acasalamento e maior sucesso reprodutivo. Isto parece ser devido ao fato de as
fêmeas infectadas pelo vírus produzirem seis a sete vezes mais feromônios do que as fêmeas não infectadas (Burand
et al. 2005). O vírus Hz-2V é transmitido verticalmente pelas fêmeas infectadas para os ovos e transmitido
horizontalmente durante o acasalamento (Hamm et al.
1996). Como as mulheres infectadas são mais atraentes para os homens, o vírus se espalhará.
Da mesma forma, a infecção por Wolbachia parece estar associada a diferenças na atividade de acasalamento
dos machos nas moscas. Em D. melanogaster e D. simulans, os machos infectados acasalam em uma taxa mais
elevada do que os machos não infectados (Champion de Crespigny et al. 2006). Esta poderia ser uma estratégia
pela qual os machos tentam aumentar seu sucesso reprodutivo, aumentando a probabilidade de acasalar com
infectados. e fêmeas reprodutivamente compatíveis, uma vez que cruzamentos com fêmeas não infectadas resultam
em baixa produção de descendentes causada pela incompatibilidade reprodutiva induzida pela Wolbachia. O
acasalamento em taxas mais altas também restaura a compatibilidade reprodutiva masculina com fêmeas não
infectadas, esgotando seu esperma modificado por Wolbachia (Awrahman et al. 2014) e, em conjunto, resulta em
maior sucesso reprodutivo masculino.
Outros NSG, como os TE, também podem afectar o comportamento reprodutivo, influenciando os níveis de
expressão genética e, por vezes, isto pode ter um efeito notavelmente abrangente.
Em D. melanogaster, os machos podem carregar um TE na região promotora de um gene de desintoxicação P450
(Cyp6g1) que confere resistência ao DDT por regulação positiva. Este TE parece ter um efeito pleiotrópico
generalizado no comportamento masculino. No contexto genético de Canton-S, os machos resistentes ao DDT
reduziram o sucesso do acasalamento em comparação com os seus homólogos suscetíveis (Smith et al. 2011).
Esta redução parece dever-se em grande parte à redução da eficácia no cortejo de mulheres, uma vez que uma
maior proporção de tentativas de cortejo iniciadas são abortadas por homens resistentes. Os machos resistentes
também são menos agressivos, e é provável que a redução da atividade de cortejo e o menor nível de agressão
contribuam para a redução do sucesso de acasalamento dos machos resistentes ao DDT (Rostant et al. 2017)
(Figura 8.2). Em contraste, as fêmeas resistentes ao DDT não apresentam menor sucesso reprodutivo, mas são
quase duas vezes mais fecundas que as fêmeas suscetíveis (McCart et al. 2005).
Ainda não se sabe por que os machos resistentes apresentam um sucesso de acasalamento tão reduzido e por
que existe um efeito tão dramático, específico do sexo, de carregar o TE responsável pelo DDT.
50 ***
40
30
agressivas
interações
Número
de
20
10
RR SS
Genótipo de resistência masculina
Figura 8.2 Exemplo de um gene egoísta que afeta o comportamento agressivo masculino. Contagens do número
total de interações agressivas em pares de machos de D. melanogaster resistentes e suscetíveis ao DDT. A
resistência ao DDT está associada à regulação positiva do gene Cyp6g1 do citocromo P450. Cinza = resistente ao
DDT; Branco = suscetível ao DDT; O asterisco representa a significância do efeito principal do genótipo masculino no GLMM:
***
P<0,001. Fonte: Reproduzido de Rostant et al. (2017).
resistência, mas é possível que possa ser mediada por diferenças específicas do sexo na atividade
metabólica de expressão do alelo DDT-R. Um achado semelhante também foi observado em uma
população diferente de D. melanogaster, onde machos selecionados para maior sucesso de
acasalamento apresentaram níveis significativamente reduzidos de expressão de Cyp6g1, embora não
esteja claro se as diferenças de expressão de Cypg6g1 em machos bem-sucedidos e malsucedidos
foram relacionada com a resistência ao DDT, uma vez que esta não foi examinada (Drnevich et al. 2004).
8.8 Agressividade
A agressividade pode ser diretamente influenciada pelos NSGs. Por exemplo, uma cepa específica de
Wolbachia (wMelPop) influencia os níveis de agressão masculina em moscas D. melanogaster,
reduzindo o início de encontros agressivos em machos infectados em comparação com controles não
infectados (Rohrscheib et al. 2015). A agressão é extremamente importante na competição entre
parceiros e, portanto, é uma característica masculina chave relacionada ao condicionamento físico. O
comportamento agressivo em muitas espécies de insetos é influenciado pelo neurotransmissor octopamina (Hoyer et al.
2008). A análise transcricional da via de biossíntese da octopamina em moscas machos revelou que
dois genes essenciais (tirosina descarboxilase e tiramina hidroxilase) foram significativamente regulados
negativamente em moscas infectadas por Wolbachia. A análise química quantitativa também mostrou
que os níveis totais de octopamina foram significativamente reduzidos em cabeças de adultos
(Rohrscheib et al. 2015). Não está claro se os baixos níveis de octopamina são causados pela
modificação direta das vias neurais pela Wolbachia e, assim, influenciando a transcrição e/ou altas
densidades de infecção do wMelPop, resultando no consumo de metabólitos do hospedeiro importantes
para a produção de neurotransmissores, ou são simplesmente devidos a danos cerebrais. Da mesma
forma, quando transferida para um novo hospedeiro mosquito vetor, a Wolbachia
8.9 Atividade, Agregação e Dispersão 167
demonstrou afetar os níveis de dopamina (Moreira et al. 2011), indicando que a Wolbachia pode afetar
diretamente uma série de neurotransmissores com impactos potenciais em comportamentos subsequentes
relacionados ao condicionamento físico, como a agressão.
A microbiota pode afetar de forma semelhante o nível de agressão e pode até ter efeitos específicos do
sexo. Em hamsters siberianos (Phodopus sungorus), um antibiótico de amplo espectro foi usado para explorar
as consequências de uma flora intestinal alterada no comportamento social subsequente. Nos homens, o
tratamento com antibióticos reduziu o nível de agressão, mas este efeito foi transitório e a agressão voltou
aos níveis normais após a recuperação. Nas mulheres, por outro lado, o tratamento com antibióticos reduziu
rapidamente os níveis de agressão, e estes não regressaram aos níveis normais após a recuperação (Sylvia
et al. 2017).Isto mostra que mesmo um tratamento modesto com antibióticos pode resultar numa perturbação
acentuada. da microbiota intestinal dos hamsters, que por sua vez pode ter um forte efeito específico do sexo
na agressão. O efeito diferente nos níveis de agressão observados em machos tratados com antibióticos pode
ser porque os machos estão sob forte seleção para manter a agressão através de mecanismos alternativos,
uma vez que esta é uma característica que está associada a uma elevada aptidão reprodutiva em muitas
espécies de roedores. Nos insetos sociais, também foi demonstrada uma ligação entre a microbiota intestinal
e a agressividade, com alterações nos níveis de agressão inter e intraespecífica após o tratamento com
antibióticos (Wei et al. 2007). Nos cupins, as mudanças na agressão após alterações nas comunidades
bacterianas com tratamento com antibióticos parecem ser mediadas pela interrupção dos sinais de odor
fecal que são usados no reconhecimento do companheiro de ninho (Matsuura 2001).
O impacto da microbiota intestinal nos níveis de agressão também pode ter implicações no sucesso do
estabelecimento de invasores. Nas formigas argentinas (Linepithema humile), o sucesso da invasão está
relacionado ao nível de agressão e sobrevivência que, por sua vez, pode ser influenciado pela microbiota
intestinal. O tratamento com antibióticos aumentou ligeiramente os níveis de agressão interespecífica, mas
resultou em diminuição significativa na sobrevivência. Este aumento da mortalidade pode ser devido ao
envolvimento das formigas em interações agressivas por longos períodos de tempo (Lester et al.
2017). Em geral, a liberação de patógenos antigos e/ou a disseminação de novos patógenos durante a
interação com novos competidores durante a fase de invasão é um componente importante que dita o
sucesso das espécies invasoras. Por exemplo, as formigas vermelhas (Solenopsis invicta) têm menos
infecções patogênicas em sua área de distribuição introduzida em comparação com sua área de vida (Yang
et al. 2010). As joaninhas arlequim invasoras (Harmonia axyridis) ganham uma vantagem competitiva ao
carregar microsporídios parasitas em sua hemolinfa que são fatais para os besouros joaninhas nativos
(Vilcinskas et al. 2013). Ainda não foi quantificado até que ponto a microbiota intestinal afecta esta interacção,
mas existem dados tentadores que sugerem que esta pode desempenhar um papel.
8.9 Atividade, Agregação e Dispersão

Um exemplo bem conhecido de um NSG que afeta os níveis de atividade de seus hospedeiros é o impacto da
toxoplasmose no comportamento exploratório em camundongos, eliminando o medo de gatos.
O Toxoplasma gondii só pode reproduzir-se sexualmente em gatos e, portanto, esta alteração comportamental
resulta no aumento da transmissão da toxoplasmose, uma vez que os ratos infectados têm maior probabilidade
de serem comidos (Ingram et al. 2013). Da mesma forma, foi demonstrado que outros NSGs influenciam a
atividade do hospedeiro.
Em camundongos, as fêmeas heterozigotas para o complexo t (veja acima) são menos propensas a realizar
comportamentos exploratórios e a comer menos alimentos do que as fêmeas homozigotas do tipo selvagem.
e foi sugerido que este pode ser um comportamento adaptativo, já que as fêmeas heterozigotas vivem
mais do que as fêmeas do tipo selvagem (Auclair et al. 2013). Não está claro se isso pode ser um efeito
colateral da menor taxa metabólica associada ao transporte do haplótipo t. Curiosamente, não há diferença
no nível de atividade dos homens em relação a serem portadores ou não do haplótipo t. Em D.
melanogaster, a infecção pelo vírus Drosophila C está associada ao aumento do sono nas moscas fêmeas,
mas não tem impacto detectável nos padrões de sono dos machos. Da mesma forma, foi demonstrado
que a Wolbachia afeta os níveis de atividade em D. melanogaster, com as moscas infectadas sendo mais
letárgicas quando acordadas do que as moscas não infectadas (Vale e Jardin 2015). Recentemente, foi
demonstrado que a Wolbachia causa aumento do sono em moscas D. melanogaster masculinas e
femininas, provavelmente por afetar genes relacionados à dopamina, já que as moscas infectadas
mostraram regulação positiva de Pale e Ddc (Bi et al. 2018).
Nos mosquitos Aedes triseriatus, os endossimbiontes gregarinos afetam o comportamento larval de uma
forma que foi documentada para reduzir o risco de predação. As larvas infectadas mudam o seu
comportamento alimentar, debatem-se com menos frequência e passam mais tempo em refúgios na
presença de predadores do que as larvas não infectadas (Soghigian et al. 2017). No geral, o efeito da
redução da predação sobre os hospedeiros infectados significa que os gregarinos podem de facto ser
mutualistas em algumas circunstâncias. A detecção de predadores parece ser baseada em sinais olfativos,
e é possível que os hospedeiros infectados sejam menos suscetíveis à predação porque o comportamento
alimentar alterado altera seu cheiro e/ou porque níveis mais baixos de atividade de larvas infectadas
reduzem sua capacidade de serem detectadas por predadores como um lado. efeito.
Genes não próprios podem influenciar comportamentos como a propensão a agregar. Os gafanhotos
(Locusta migratoria) são bem conhecidos pela sua capacidade de alternar entre comportamento gregário
e solitário com base na densidade dos insetos (Applebaum e Heifetz 1999). Os comportamentos de
agregação são alcançados através de uma combinação de sinais visuais, táteis e químicos, com o odor
fecal desempenhando um papel importante (Pener e Yerushalmi 1998). Sabe-se que a infecção pelo
parasita microsporídeo Paranosema (Nosema) locustae inibe a agregação de gafanhotos solitários e induz
os gafanhotos gregários a voltarem ao comportamento solitário (Figura 8.3). Trabalhos recentes mostraram
que esta alteração comportamental dos gafanhotos pelos microsporídios envolve a modulação da resposta
imune do hospedeiro que suprime o crescimento de bactérias do intestino posterior que produzem
feromônios de agregação (Tan et al. 2015), e que isso, por sua vez, reduz a produção do neurotransmissor
serotonina. que está envolvido na regulação do comportamento de agregação. Os microsporídios também
suprimem a produção de dopamina, que tem sido implicada na manutenção do gregarismo (Shi et al.
2014). A agregação de larvas de D. melanogaster nos alimentos também está correlacionada com a
presença de sinais químicos derivados da microbiota intestinal. Experimentos comportamentais mostram
que esses sinais de odor são importantes como atrativos de longa distância para guiar as moscas até
fontes de alimento adequadas (Venu et al. 2014).
Tal como os NSG afectam a agregação, também podem afectar o comportamento de dispersão. Na
aranha Erigone atra, descobriu-se que a presença de endossimbiontes de Rickettsia herdados pela mãe
se correlaciona com a tendência para o comportamento de 'balonamento' de longa distância (Goodacre et
al. 2009).
8.10 Alimentação
Uma grande e rica literatura que explora o impacto variado que os NSGs, como os micróbios, têm no
comportamento alimentar do hospedeiro, foi acumulada e apenas parte disso será abordada aqui.
8.10 Alimentação 169
160
Voláteis fecais de gafanhotos infectados
Voláteis fecais de gafanhotos não infectados
140 a
120
a b
100 b
Tempo(s)
80
60
40
20
0
10 dias após a 16 dias após a
inoculação inoculação
Figura 8.3 Exemplo de NSG afetando o comportamento de agregação de gafanhotos. Gafanhotos saudáveis
colocados em câmaras contendo fezes de gafanhotos infectados por microsporídios têm menos probabilidade de exibir
comportamentos de enxameação do que gafanhotos colocados em câmaras com fezes de indivíduos não infectados. Isso
é causado pelos microsporídios que suprimem o crescimento de bactérias do intestino posterior que produzem os feromônios
de agregação e pela supressão da produção de um neurotransmissor que ajuda a manter o gregarismo. Respostas de
retenção (tempo gasto no compartimento contendo voláteis fecais; média±SE) de gafanhotos saudáveis a voláteis fecais
de gafanhotos infectados com microsporídios por 10 ou 16 dias. Valores com letras diferentes são significativamente
diferentes (P<0,05, Kruskal-Wallis). Fonte: Redesenhado de Shi et al. (2014) com permissão da PNAS.
O papel das bactérias intestinais na alimentação do hospedeiro e na aptidão resultante foi bem estudado
(Wong et al. 2015) e esta associação duradoura resultou numa variedade de mecanismos pelos quais a
microbiota pode influenciar diretamente o comportamento do hospedeiro. O intestino está repleto de receptores
que estão directamente ligados ao sistema neuroendócrino, e vários destes receptores são concebidos para
detectar metabolitos microbianos que, por sua vez, afectam a alimentação do hospedeiro (Tan et al. 2014). As
bactérias intestinais podem afetar a ingestão de dieta, alterando o desejo do hospedeiro por tipos específicos de
alimentos e nutrientes que são benéficos para os próprios micróbios (Alcock et al. 2014; Ayres 2016). Por
exemplo, a microbiota intestinal modifica diretamente as preferências alimentares de D. melanogaster,
influenciando as suas respostas quimiossensoriais (Leitao-Gonçalves et al. 2017; Wong et al. 2017). As moscas
preferem bactérias benéficas, mas essas preferências são modificadas pela microbiota intestinal, e a exposição
microbiana precoce molda a preferência específica da mosca adulta. Isto indica que a deposição materna de
micróbios nos ovos, por exemplo, pode influenciar a preferência alimentar dos seus descendentes (Funkhouser
e Bordenstein 2013).
Os NSGs simbióticos também podem trazer benefícios profundos e positivos para a aptidão dos hospedeiros,
fornecendo nutrientes essenciais que faltam na dieta do hospedeiro. Isso é evidente em percevejos que se
alimentam de sangue, onde a Wolbachia fornece aos hospedeiros vitamina B que é essencial para o
desenvolvimento bem-sucedido, mas ausente da dieta sanguínea ( Hosokawa e outros 2010). Da mesma forma,
nas formigas há extensas evidências da importância da microbiota intestinal no fornecimento de nutrientes
essenciais, como nitrogênio, para espécies de formigas que se alimentam de seiva de plantas e de insetos que
se alimentam de melada, cuja dieta é pobre em nitrogênio (Russell et al. 2017). A capacidade dos endossimbiontes
de sintetizar nutrientes vitais, por sua vez, tem o potencial de afetar o comportamento alimentar do hospedeiro
de forma mais geral, pois significa que os hospedeiros podem utilizar fontes de alimento mesmo que lhes falte algum nutriente esse
constituintes, pois estes podem ser fornecidos pelos micróbios intestinais. A coevolução entre as
necessidades dietéticas do hospedeiro, por um lado, e a capacidade do microbioma de sintetizar nutrientes
específicos, por outro, moldou associações hospedeiro-simbionte, às vezes promovendo dependência
obrigatória, normalmente resultando em tamanho altamente reduzido do genoma do simbionte (Moran e
Sloan 2015; Wilson e Duncan 2015; Fisher et al. 2017).
Considerando a íntima associação entre a microbiota intestinal e o hospedeiro na afetação da
alimentação do hospedeiro, não é surpreendente que os micróbios possam ter efeitos de longo alcance na
saúde do hospedeiro. Nas abelhas, a microbiota intestinal proporciona proteção contra patógenos (Kwong
et al. 2017) e benefícios nutricionais (Kwong e Moran 2016), além de afetar diretamente o crescimento e o
comportamento das abelhas. Pesquisas recentes mostram que os metabólitos resultantes do metabolismo
do pólen ingerido pelas abelhas pelas próprias bactérias intestinais influenciam diretamente o crescimento
das abelhas e o perfil hormonal que, por sua vez, regulam o nível de fome das abelhas e, portanto, o
comportamento de forrageamento (Zheng et al. 2017). Há também uma percepção crescente de que a
microbiota intestinal é um regulador chave do sistema imunitário do hospedeiro (Rosenberg e Zilber-
Rosenberg 2016). Por exemplo, as abelhas regulam positivamente a expressão genética de peptídeos
antimicrobianos na presença de micróbios intestinais que parecem conferir proteção contra patógenos (Kwong et al.
2017). No entanto, por vezes, o microbioma intestinal pode ter um impacto negativo no comportamento
alimentar do hospedeiro, resultando em excessos e obesidade ou na ingestão de substâncias potencialmente
nocivas (Rosenberg e Zilber-Rosenberg 2016). As associações hospedeiro-micróbio envolvem claramente
feedbacks positivos e negativos, enfatizando que esta relação pode não ser intrinsecamente parasitária ou
mutualística, mas dependerá dos resultados de aptidão que provavelmente variarão dependendo das
condições ambientais (Wong et al. 2015).
Sabe-se também que genes não próprios de vírus afetam o comportamento alimentar. O vírus da listra
do arroz (RSV) é transmitido transovarialmente dentro de seu vetor, a cigarrinha marrom Laodelphax
striatellus, onde causa doenças graves. As cigarrinhas infectadas apresentam diminuição significativa da
fecundidade, mas também encurtam significativamente a duração do estágio ninfal.
O desenvolvimento acelerado está associado à regulação negativa de um gene na via do hormônio juvenil
(JHAMT) e à regulação positiva de outro gene (CYP307A1) na via dos ecdisteróides. Os indivíduos
infectados também diferem no seu comportamento alimentar, alimentando-se durante mais tempo,
possivelmente para compensar a sua menor fecundidade (Wan et al.
2015). Isto sugere que os NSGs podem ter o potencial de moldar histórias de vida, tais como a duração
dos estágios juvenis, uma característica chave implicada na evolução do comportamento social nos
Hymenoptera (Macke et al. 2017). Há também evidências de que o TE pode influenciar o metabolismo do
hospedeiro, com efeitos indiretos na assimilação de nutrientes. Em camundongos, por exemplo, a variação
da cromatina mediada por TE nas células do fígado está subjacente às diferenças na taxa metabólica que
se traduzem na variação na forma como os camundongos respondem a uma dieta rica em gordura/rica em
sacarose (Du et al. 2016).
8.11 Aprendizagem e Memória
Existem extensas evidências de que parasitas e patógenos podem afetar adversamente a capacidade
cognitiva dos hospedeiros e, portanto, influenciar a aprendizagem e a memória. Os zangões infectados por
parasitas intestinais apresentam capacidade reduzida de usar informações florais durante o forrageamento
(Gegear et al. 2006). Portanto, não é surpreendente descobrir que os NSGs também têm o potencial de
influenciar a cognição do hospedeiro. Muitos micróbios e endossimbiontes têm como alvo direto os corpos
em forma de cogumelo dos cérebros dos insetos que influenciam a aprendizagem sensorial e a memória. Wolbachia
sabe-se que a infecção afeta negativamente o aprendizado e a memória em isópodes de A. vulgare.

Os indivíduos infectados são menos capazes de aprender sinais de odor específicos que auxiliam na orientação em uma
câmara de teste Y, pois são menos propensos a aprender e lembrar a direção correta com reforço social em comparação
com indivíduos não infectados (Temple e Richard 2015).
A capacidade de aprendizagem reduzida pode ser dispendiosa, uma vez que os crustáceos terrestres, como os isópodes,
utilizam a aprendizagem associativa em atividades como acasalamento, postura de ovos e forrageamento (Dukas 2008).
Da mesma forma, a Wolbachia pode prejudicar o aprendizado e a memória em vespas parasitóides Trichogramma
brassicae. As vespas infectadas apresentam capacidade reduzida de aprender a associar um novo odor a uma
recompensa (um ovo hospedeiro) (Farahani et al. 2017). Trabalhos anteriores também mostraram que a Wolbachia
prejudica a tomada de decisão durante a exploração de manchas nesta espécie, com as vespas infectadas sendo menos
eficientes na avaliação do valor nutricional dos hospedeiros, mostrando uma capacidade reduzida de discriminar entre
hospedeiros não parasitados e parasitados, e necessitando de forragem com mais frequência do que os não infectados.
indivíduos (Farahani et al. 2015).
Coletivamente, esses efeitos favorecem a transmissão da Wolbachia, incentivando as vespas infectadas a procurar novos
ambientes. No entanto, não está claro se a selecção favoreceu a manipulação da Wolbachia devido ao aumento da
transmissão ou se este efeito é simplesmente um subproduto da infecção.
Nas abelhas e zangões, os indivíduos com sistemas imunológicos desafiados experimentalmente apresentam pior
aprendizado e memória (Mallon et al. 2003; Riddell e Mallon 2006). Isto pode ser em parte devido ao estresse energético
imposto pela ativação do sistema imunológico, mas também devido a uma microbiota intestinal comprometida (Kwong e
Moran 2016; Gomez-Moracho et al. 2017). Por outro lado, descobriu-se que a formação da memória estava prejudicada
em camundongos livres de germes e sem microbiota intestinal, e dietas que induziram alterações na microbiota também
alteraram a memória em camundongos (Gareau et al. 2011).
Estas descobertas sugerem que as capacidades cognitivas e a memória podem ser determinadas pelas comunidades
microbianas de um animal em maior extensão do que se pensava anteriormente. Há também evidências que sugerem
que TEs como os retrotransposons podem afetar diretamente a cognição e potencialmente até mesmo o desenvolvimento
do cérebro em mamíferos. Por exemplo, o antigo gene Arc (Arg3.1) é um gene específico de neurônios derivado de um
retrotransposon que é necessário para aprendizagem e memória em camundongos (Plath et al. 2006). Da mesma forma,
a interrupção do gene Zcchc16/Mart4/Sirh11 derivado do retrotransposon em camundongos resulta em comportamentos
anormais relacionados à cognição e à memória (Irie et al. 2015). Tomados em conjunto, estes resultados sugerem que
tais NSGs têm o potencial de desempenhar um grande papel na formação da aprendizagem e da memória numa
variedade de animais, mesmo que tenham sido agora integrados no genoma do hospedeiro (Naville et al. 2016).
8.12 Resumo e Conclusão

Está bem estabelecido (pelo menos em alguns círculos) que o comportamento dos animais é determinado pelos seus
genes, bem como pelo seu ambiente – ver capítulos ao longo deste livro.
Contudo, percebemos agora que a composição genética dos indivíduos também inclui uma miríade de genes “estranhos”,
incluindo micróbios, e uma bateria de elementos genéticos móveis e egoístas.
Tal como discutido neste capítulo, o efeito destes NSG pode ser profundo e afectar a maioria dos aspectos do
comportamento de um animal, desde os níveis de alimentação e actividade até ao comportamento social e reprodutivo.
Em muitos casos, os interesses do anfitrião e do NSG coincidem e a relação é em grande parte mutuamente benéfica.
Contudo, esta relação pode ser
frágil e, por vezes, o NSG tem a vantagem e o impacto no comportamento do hospedeiro pode estar
associado a custos que, por sua vez, modificarão a associação NSG-hospedeiro.
Muitos NSGs, particularmente micróbios e simbiontes, desenvolveram meios notavelmente sofisticados
para influenciar o comportamento do seu hospedeiro, muitas vezes invadindo o sistema nervoso e
sequestrando vias de sinalização que regulam uma variedade de comportamentos do hospedeiro. Foi
sugerido que tais NSGs podem fornecer novos insights sobre como os sistemas nervosos funcionam e
regulam o comportamento de forma mais geral, à medida que evoluíram para atingir vias neurológicas
específicas para alterar comportamentos-chave (Adamo 2013). Da mesma forma, muitos elementos
genéticos móveis são capazes de regular a expressão de genes em redes genéticas reguladoras chave,
com grandes impactos no comportamento. Vendo a antiga associação entre NSGs e hospedeiros, talvez
não seja surpreendente que possam ter efeitos tão dramáticos no comportamento animal.
Dada a prevalência dos NSG e os seus efeitos de longo alcance numa série de comportamentos, é claro
que precisamos de os ter em consideração ao estudar o comportamento dos animais no futuro. Não é de
surpreender que existam diversas questões pendentes que precisam ser abordadas. Ainda não sabemos
com que frequência os NSG influenciam o comportamento e se certos tipos de comportamento têm maior
probabilidade de estar sob a influência de NSG do que outros e, em caso afirmativo, que tipo de NSG está
envolvido (por exemplo, endossimbiontes, bactérias intestinais, elementos genéticos móveis). ). Também
não temos uma boa compreensão se o impacto dos NSG no comportamento é predominantemente
indirecto (ou seja, consequências do enviesamento da proporção entre os sexos da população) ou se os
NSG afectam mais frequentemente directamente o comportamento animal (ou seja, preferências de parceiro).
Além disso, quando os NSG influenciam diretamente o comportamento dos animais, muitas vezes não se
sabe por qual mecanismo isso é alcançado. Existem exemplos de NSGs, como a Wolbachia, que invadem
diretamente regiões do cérebro dos insetos e modulam diretamente o comportamento do hospedeiro, mas
também muitos exemplos em que os NSGs sequestram vias regulatórias e redes genéticas importantes.
Assim que tivermos uma melhor compreensão da prevalência e dos mecanismos pelos quais os NSG
afectam o comportamento do hospedeiro, poderemos começar a quantificar as consequências para a
aptidão do hospedeiro e do NSG. Isto nos permitirá formular hipóteses para prever a dinâmica evolutiva
dos NSGs e o potencial de coevolução entre NSGs e hospedeiros. Dada a prevalência e diversidade das
associações hospedeiro-NSG, é claro que precisamos considerar os NSG juntamente com outras influências
genéticas para desvendar a base genética do comportamento animal.
Referências
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comportamento. In: Manipulação Parasitária (ed. D. Hughes e F. Thomas), 36–51. Oxford: Oxford
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181
A natureza e a nutrição das mentes animais Alex

Thornton e Neeltje J. Boogert
Centro de Ecologia e Conservação, Universidade de Exeter, Penryn Campus, Penryn, TR10 9EZ, Reino Unido
Este capítulo trata de ideias tão antigas quanto a própria filosofia ocidental. Qual é a natureza da
mente e como ela é moldada? Qual é o lugar da humanidade na natureza? Na filosofia aristotélica, a
natureza foi concebida como uma progressão linear de formas em forma de escada, do humilde ao
divino. Durante a Idade Média, belos quadros representavam esta scala nat-urae como uma gloriosa
escada de vida com Deus e os seres celestiais, seguida em ordem decrescente pelos degraus por
nobres (não mulheres) e plebeus e, por sua vez, por animais selvagens, animais domesticados,
plantas e minerais (Figura 9.1). Sob este ponto de vista, a mente humana foi dotada de forma única
com a capacidade de pensamento, uma capacidade que nos separa do resto do reino animal e nos
liga ao divino. Enquanto os animais eram meros autómatos, Descartes (1637/1994) ensinou que a
humanidade tinha uma natureza dupla: um corpo material habitado por uma alma divina (residindo na
glândula pineal).Através desta dualidade, só nós poderíamos raciocinar e pensar.
Assim, a nossa vida mental – os nossos pensamentos, emoções e virtudes – foi uma parte da
nossa natureza dada por Deus. No entanto, à medida que o Iluminismo surgiu, uma visão diferente
começou a prevalecer, na qual os humanos eram cada vez mais vistos como agentes do seu próprio
destino. Num ensaio publicado em 1690, o pai do empirismo John Locke argumentou que a mente
humana era uma tábula rasa (ou tabula rasa), cuja capacidade de razão e conhecimento era moldada
pela experiência. Assim, as sementes do debate natureza-criação foram plantadas, mas o debate
dizia respeito apenas à mente humana; a mera noção de que outros animais pudessem ter vida
mental teria sido ridícula para a maioria dos estudiosos da época. Os insights de Darwin (1859, 1872)
derrubaram fundamentalmente nossas concepções de natureza, revelando a vida não como uma
escada, mas como uma árvore ramificada, com suas pontas habitadas por “formas infinitas e
belíssimas”, cada uma delas adaptada física, comportamental e mentalmente aos desafios específicos de seu ambien
Assim, ao argumentar que a diferença intelectual entre os humanos e os outros animais era de grau
e não de espécie, Darwin revolucionou a nossa concepção do lugar da humanidade na natureza e
abriu a possibilidade de investigação científica das mentes dos animais.
Apesar dos triunfos do darwinismo, o pensamento pré-darwinista relativamente às mentes dos
animais continuou a obscurecer as percepções tanto do público como dos cientistas. Ainda em 1980,
o eminente psicólogo Arthur Jensen repetiu a visão scala naturae da vida, afirmando que a inteligência
aumenta progressivamente em “diferentes níveis da escala filética – isto é, minhocas, caranguejos,
peixes, tartarugas, pombos, ratos e macacos”. (Jensen 1980, p. 177). Embora agora possamos
zombar da ingenuidade de Jensen, os pesquisadores muitas vezes

182 9 A natureza e a nutrição das mentes animais
Figura 9.1 A Grande Cadeia do Ser, reproduzida da Retorica Christiana de Didacus Valdes em 1579.
Concepções semelhantes de uma progressão de habilidades intelectuais em forma de escada continuam
a perseguir o estudo e a percepção pública da cognição animal.
continuar a classificar o desempenho cognitivo dos animais com base na medida em que correspondem
às realizações dos humanos. Também permanece uma suposição residual de que o comportamento
animal é predominantemente instintivo, ou no máximo controlado por processos de aprendizagem
primitivos, em contraste com a tomada de decisão racional que se pensa estar subjacente ao
comportamento humano. No entanto, a história do campo da cognição comparativa pode ser lida como
uma ladainha do desaparecimento de características supostamente exclusivamente humanas:
fabricação de ferramentas, ensino, imitação, memória episódica, teoria da mente e assim por diante
(Goodall 1986; Thornton e McAuliffe 2006; Whiten e outros 1996; Clayton e Dickinson 1998; Krupenye e outros 2016).
Neste capítulo investigaremos a natureza da mente animal. Começaremos considerando as
evidências de que a cognição evolui e é moldada pela herança genética. Nós
9.1 A Cognição Evolui 183
em seguida, voltamos nossa atenção para as maneiras pelas quais as experiências ao longo do
desenvolvimento moldam as mentes dos animais. Finalmente, consideramos a interação entre natureza e
criação. A investigação em cognição comparativa está muito atrás de outras áreas da biologia na nossa
compreensão das interacções entre genes e ambientes, mas os desenvolvimentos recentes oferecem
alguma promessa de que podemos finalmente começar a afastar-nos da questão de saber se os génios nascem ou são feitos.
9.1 A cognição evolui
Embora os psicólogos geralmente usem definições bastante restritivas e antropocêntricas de cognição, os

pesquisadores do comportamento animal tendem a favorecer a concepção mais ampla de cognição de
Shettleworth (2010) como todos os processos neurais envolvidos na aquisição, processamento,
armazenamento e uso de informações para orientar decisões. Em sua essência, a cognição envolve
processamento neuronal para reduzir a incerteza informacional. Isso permite que os indivíduos rastreiem
regularidades estatísticas no ambiente e modifiquem seu comportamento em resposta às mudanças nas
condições. Se o ambiente fosse totalmente estável e previsível ou completamente imprevisível, não haveria
nenhum benefício em rastrear informações ambientais para atualizar o comportamento de alguém, e
mecanismos reflexivos de estímulo-resposta seriam suficientes.
Nesta perspectiva, todos os animais podem ser considerados cognitivos, mas a selecção natural molda e
restringe a manifestação de traços cognitivos dependendo dos problemas ambientais que os indivíduos
encontram, da mesma forma que molda caracteres morfológicos, fisiológicos e comportamentais. No entanto,
em contraste com outras características biológicas, a cognição é inobservável e só pode ser inferida através
da observação de respostas comportamentais ou neurais em experiências cuidadosamente concebidas.
Como resultado das dificuldades em identificar e quantificar a variação nos traços cognitivos, o progresso
ficou muito atrás de outras áreas da biologia, e os debates metodológicos e conceituais continuam a
aumentar (Penn et al. 2008; Rowe e Healy 2014a; Thornton e Lukas 2012; Thornton e outros 2014).
9.1.1 Especializações Cognitivas Adaptativas
A visão dos traços cognitivos como sujeitos à seleção natural pode nos parecer agora óbvia, mas não há
muito tempo teria sido vista por muitos psicólogos como herética. A escola de pensamento behaviorista,
exemplificada por Skinner e Watson, estendeu efetivamente a visão tabula rasa de Locke do comportamento
humano a todos os animais. De acordo com os behavioristas, todo o comportamento poderia ser explicado
através de processos universais de aprendizagem associativa, através dos quais qualquer estímulo
anteriormente neutro poderia ser associado a resultados positivos ou negativos. Assim, o comportamento foi
inteiramente moldado pela experiência. Como uma ilustração mórbida deste ponto, um infeliz bebê de nove
meses, Albert, foi treinado através do condicionamento pavloviano para temer objetos brancos e fofinhos,
um medo que mais tarde pareceu generalizar-se a outros estímulos semelhantes, incluindo a barba do Pai
Natal (Harris 1979). ).
Esta visão de aprendizagem universal e ilimitada foi virada de cabeça para baixo pela descoberta de
John Garcia de que algumas associações são mais fáceis de aprender do que outras. Em uma série de
experimentos clássicos, ratos foram expostos à radiação ionizante para induzir náusea após beberem água
combinada com um novo sabor ou um estímulo audiovisual (água 'saborosa' ou 'água brilhante e barulhenta')
(Garcia e Koelling 1966). Embora os ratos tenham aprendido prontamente a evitar a água aromatizada e
“saborosa”, eles não pareceram aprender a evitar a água “brilhante e barulhenta”.
Esta aversão condicionada ao sabor (também conhecida como “efeito Garcia”) fornece uma bela
ilustração de como a selecção molda a cognição, favorecendo a aprendizagem de informação
biologicamente relevante: embora o sabor seja muitas vezes uma indicação fiável da palatabilidade dos
alimentos, o ruído e a luz não o são. Sabemos agora que tais restrições biológicas de aprendizagem
são comuns, servindo para limitar a aprendizagem de contingências funcionalmente irrelevantes. Um
macaco que veja um animal específico parecendo reagir alarmado a uma cobra ou a um ramo de flores,
por exemplo, aprenderá subseqüentemente a temer o primeiro, mas não o último (Mineka e Cook 1988).
Embora algumas influências evolutivas na aprendizagem possam ser universais (afinal, é improvável
que as flores lancem um ataque cruel contra qualquer criatura), em muitos casos as exigências
cognitivas serão diferentes dependendo do nicho ecológico da espécie. Indiscutivelmente, os exemplos
mais convincentes de adaptações cognitivas ocorrem nas aves que armazenam alimentos, que
armazenam alimentos durante o outono para consumo posterior no inverno. Armazenar alimentos é de
pouca utilidade se você não consegue lembrar onde os armazenou, então as espécies que armazenam
alimentos normalmente têm um hipocampo maior (a região do cérebro associada à memória espacial)
e são capazes de lembrar locais espaciais por mais tempo do que os não-cachers ( Biegler e outros 2001; Krebs 1990).
Diferenças semelhantes de espécies nas especializações cognitivas podem estar ligadas à variação
na ecologia social. Em testes de inferência transitiva, por exemplo, os indivíduos devem inferir que se A
vence B e B vence C, então A deve vencer C. Tal capacidade seria útil numa sociedade
hierarquicamente estruturada como um meio para os indivíduos avaliarem as suas posições. em relação
a outros membros do grupo sem ter que lutar contra todos os indivíduos do grupo. Assim, dentro dos
corvídeos (aves da família dos corvos), o altamente social gaio (Gymnorhinus cyanocephalus) supera o
menos social gaio ocidental (Aphelocoma californica) em tarefas de inferência transitiva (Bond et al.
2003). Diferenças cognitivas semelhantes relacionadas com a socioecologia foram agora relatadas
numa série de táxons, incluindo peixes, outras aves e primatas (Bshary et al. 2002; Maclean et al. 2008;
Scheid e Bugnyar 2008).
A variação entre nichos ecológicos também pode gerar diferenças entre espécies nas fontes de
informação das quais os animais dependem. Os animais que vivem em grupos sociais podem recolher
informações através das suas próprias interacções com o ambiente ('informação pessoal') ou através
da observação e interacção com outros ('informação social'). Embora a informação pessoal seja
provavelmente mais precisa, a utilização de informação social pode permitir aos indivíduos contornar
os custos da aprendizagem por tentativa e erro e parasitar eficazmente a informação de outros, mas
correndo o risco de que a informação possa ser imprecisa, irrelevante ou desatualizada.
Consequentemente, poder-se-ia prever que os custos da recolha de informação determinarão até
que ponto os indivíduos dependem de informação pessoal versus informação social (Boyd e Richerson
1985). De acordo com esta previsão, os esgana-gatas de três espinhos (Gasterosteus aculeatus), que
são blindados com defesas robustas, irão ignorar a informação social ao avaliar a qualidade relativa
das manchas de forrageamento. Em contraste, o esgana-gata de nove espinhos, mal defendido e
vulnerável (Pungitius pungitius), prefere permanecer protegido, observando o sucesso de forrageamento
de membros da mesma espécie antes de escolher um canteiro (Coolen et al. 2003). Ainda não está
claro se esta diferença entre espécies reflete diferenças subjacentes nos mecanismos de aprendizagem
ou simplesmente atenção diferencial a estímulos sociais e não sociais (Heyes e Pearce 2015; Webster
e Laland 2015). De qualquer forma, este exemplo ilustra claramente como as diferentes pressões
ecológicas podem impulsionar diferenças entre espécies na recolha de informações.
As pressões ecológicas variáveis também têm o potencial de gerar diferenças não apenas entre
espécies, mas dentro das espécies. Numa elegante série de experimentos, Pravosudov e Clayton
mostraram que em chapins-de-bico-preto (Poecile atricapilla), a variação climática
9.1 A cognição evolui 185
em toda a distribuição da espécie está associada a diferenças cognitivas entre populações alopátricas. Num
estudo, os chapins foram capturados em duas populações diferentes: uma no rigoroso clima ártico do Alasca,
onde a disponibilidade de alimentos é limitada e imprevisível, e a outra no ambiente relativamente benigno do
Colorado. Quando testadas em condições de laboratório idênticas, as aves do Alasca armazenaram mais
alimentos, foram mais eficientes na recuperação dos seus esconderijos e mostraram maior precisão no
desempenho de aprendizagem espacial de um ensaio, mas não diferiram na aprendizagem associativa não
espacial dos seus conspecíficos do Colorado ( Pravosudov e Clayton 2002).
Este resultado parece consistente com a sugestão de que a selecção natural, actuando sobre a variação
genética hereditária, moldou a cognição espacial nas duas populações, permitindo que as aves sobrevivessem
em climas rigorosos do Árctico, recuperando com precisão os alimentos que armazenaram durante os áridos
meses de Inverno. No entanto, como as aves foram capturadas quando adultas, continua a ser possível que as
diferenças populacionais possam estar ligadas a efeitos de desenvolvimento e não a efeitos genéticos. Para
abordar esta possibilidade, um estudo subsequente criou pintos de chapim de 10 dias de idade dos extremos
norte e sul da sua área de distribuição (Alasca e Kansas, respectivamente) num ambiente de jardim comum.
Quando posteriormente testadas quando adultas, as aves do Alasca superaram as do Kansas em tarefas de
memória espacial e tinham substancialmente mais neurônios no hipocampo (Roth et al. 2012) (Figura 9.2a,b).
Além disso, trabalhos posteriores indicam que as duas populações exibem expressão diferencial de genes,
alguns dos quais se pensa estarem associados à função do hipocampo (Pravosudov et al. 2013).
Embora estes resultados sejam consistentes com o argumento de que as diferenças neurais e cognitivas
evoluíram em resposta às condições climáticas locais, é importante notar que os efeitos maternos ou outros
efeitos ambientais anteriores aos 10 dias (quando os pintos foram capturados na natureza) não podem ser
descartado. Assim, ainda não está claro se a expressão gênica diferencial resulta de diferenças genéticas ou
epigenéticas. Na verdade, este trabalho também destacou a importância potencial dos efeitos ambientais, uma
vez que ambas as populações em cativeiro tinham volumes globais de hipocampo mais baixos do que os seus
homólogos selvagens (Roth et al.
2012; Figura 9.2c). Até que ponto os efeitos genéticos e ambientais interagem para influenciar a cognição
permanece uma questão em aberto, à qual voltaremos mais tarde.
9.1.2 Herdabilidade de Características Cognitivas
Para que a selecção provoque a evolução dos traços cognitivos, é claro que estes devem ser hereditários. Um
pequeno número de estudos revelou a importância de loci genéticos específicos (por exemplo, para
aprendizagem associativa em Drosophila (Mery et al. 2007) e em distúrbios psiquiátricos humanos (Skuse et
al. 1997)), mas é altamente provável que a maioria dos traços cognitivos será influenciado pela expressão de
múltiplos genes diferentes (Deary et al. 2009) (ver Capítulo 5 para evidências da herdabilidade de características
comportamentais em humanos). Assim, a pesquisa tende a concentrar-se não na identificação de loci
específicos, mas sim na estimativa da herdabilidade de características cognitivas ou neuroanatômicas (ver,
por exemplo, Tabela 1.1, Capítulo 1). Até o momento, a maior parte do trabalho concentrou-se em humanos e
outros primatas, com um pequeno, mas crescente conjunto de evidências mostrando herdabilidade substancial
na inteligência geral (variando positivamente o desempenho em baterias de diversos testes cognitivos),
memória e até mesmo no nível de escolaridade (Croston e outros 2015). Em não primatas, alguns estudos
fornecem algumas evidências de herdabilidade em características, incluindo condicionamento de evitação e
capacidade de aprendizagem, bem como características do canto das aves e seus correlatos neurais associados
(Cros-ton et al. 2015).
12
3,0
10
2,5
8
neurônios
2,0
106
×
6
Tentativas
encontrar
verme
de
4 1,5
Hipocampo
relativo
total
2
1.0
2 3 45 6 Alasca Kansas Alasca Kansas
Provas (dia) 'Jardim comum' (b) 'Selvagem'
(a)
30
28
Hipocampo
volume
(mm3)
26
relativo
24
22
20
18
Alasca Kansas Alasca Kansas
'Jardim comum' 'Selvagem' (c)
Figura 9.2 (a) Os chapins de bico preto do Alasca (círculos pretos) foram mais rápidos e precisos em uma tarefa
de aprendizagem espacial associativa do que os da mesma espécie do Kansas (círculos brancos)
criados no mesmo ambiente de jardim comum. A linha horizontal indica o número de tentativas de localização do
alimento esperadas ao acaso. (b) As aves do Alasca tinham mais neurônios no hipocampo (em relação ao
número total de neurônios cerebrais) do que as do Kansas, independentemente de terem sido criadas em um
ambiente de jardim comum ou em seus ambientes naturais na natureza. Esta descoberta é sugestiva de
diferenças geneticamente controladas entre as populações. No entanto, os efeitos ambientais também são
importantes (c) uma vez que as aves selvagens de ambas as populações apresentaram maiores volumes de
hipocampo do que as suas contrapartes criadas em cativeiro. Fonte: Figuras reproduzidas com permissão
de Roth et al. (2012). Foto de chapim de bico preto reproduzida sob GNU Free Documentation License.
Através destes estudos, a nossa compreensão de como os traços cognitivos são herdados através das
gerações está a começar a crescer. No entanto, é importante notar que, como a seleção não atua
isoladamente nas características, as estimativas de herdabilidade de características individuais podem ter
valor limitado. Além disso, é provável que a manifestação do desempenho cognitivo de um indivíduo seja
influenciada por uma infinidade de outras variáveis, incluindo traços de personalidade e estratégias de
história de vida (Sih e Del Giudice 2012; Griffin et al. 2015; Thornton e Lukas 2012) (ver também Capítulo
2). Assim, para compreender completamente como a selecção actua sobre os traços cognitivos, trabalhos
futuros devem começar a considerar a covariância genética entre uma série de traços cognitivos,
comportamentais e de história de vida e os seus resultados de aptidão associados (Thornton e Wilson 2015).
Nos últimos anos, estudos começaram a revelar como a seleção artificial em características cognitivas
hereditárias pode gerar respostas associadas em outras características. As linhagens de Drosophila
selecionadas para aumentar a capacidade de aprendizagem associativa, por exemplo, apresentam
longevidade reduzida (Burger et al. 2008) e suas larvas apresentam capacidade competitiva reduzida (Mery e Kawecki 2003).
Em guppies fêmeas (Poecilia reticulata), a seleção para cérebros grandes parece gerar compensações
semelhantes, resultando em desempenho elevado em um teste de discriminação numérica
(mas veja Healy e Rowe 2013), mas também na redução do tamanho do intestino (Kotrschal et al. 2013). Uma
prioridade fundamental para pesquisas futuras é determinar a herdabilidade de características cognitivas em
populações selvagens e a potencial covariância entre diferentes características.
9.2 A cognição se desenvolve
À medida que envelhecemos, adquirimos conhecimentos, habilidades e hábitos como resultado de nossas
interações com o meio ambiente. Mas poderão as influências ambientais moldar não apenas o que sabemos,
mas também os processos subjacentes através dos quais adquirimos e utilizamos o nosso conhecimento?
Um conjunto crescente de evidências indica que estímulos e estressores no ambiente físico e social podem
ter influências profundas no desenvolvimento de processos cognitivos. A investigação tem-se centrado
tipicamente nas influências do desenvolvimento no início da vida, uma vez que se pensa que estas têm efeitos
particularmente pronunciados. Isto ocorre porque os indivíduos jovens e inexperientes tendem a ter elevados
níveis de incerteza quanto ao estado do mundo (Fawcett e Frankenhuis 2015; English et al. 2016). No entanto,
é importante lembrar que o desenvolvimento é um processo contínuo e pode continuar a moldar a expressão
dos traços cognitivos ao longo da vida. Um exemplo particularmente notável disto é encontrado nos motoristas
de táxi de Londres, cuja vasta experiência de navegação diária através do labirinto de ruas da cidade parece
reflectir-se num hipocampo posterior maior do que os indivíduos de controlo que não conduzem táxis (Maguire
et al. 2000). Além disso, em contraste com os motoristas de autocarro, que conduzem em rotas fixas, a
necessidade dos motoristas de táxi de navegar em rotas imprevisíveis pela cidade também parece refletir-se
num melhor desempenho cognitivo espacial, como um melhor reconhecimento de pontos de referência (Maguire
et al. 2006).
9.2.1 Consequências cognitivas de um mau começo de vida
As condições ambientais podem ter uma variedade de efeitos de desenvolvimento sobre os traços cognitivos,
desde os patológicos até os adaptativos. O tecido neural é extremamente caro do ponto de vista metabólico para
formar e manter (Aiello e Wheeler 1995), portanto a disponibilidade de recursos, particularmente durante o início
da vida, pode restringir o desenvolvimento neuroanatômico e cognitivo. A investigação sobre os efeitos do stress
nutricional precoce no desenvolvimento cognitivo foi em grande parte impulsionada por tentativas de compreender
o valor adaptativo da aprendizagem do canto nas aves (Nowicki et al. 1998). Os pássaros canoros machos
aprendem a cantar copiando as canções dos machos adultos da vizinhança, e as fêmeas preferem machos com
cantos elaborados (Catchpole e Slater 2003). Os pintinhos que sofrem estresse nutricional precoce não podem
se dar ao luxo de investir tanto no crescimento dos núcleos cerebrais subjacentes à aprendizagem do canto
(principalmente o centro vocal superior) em relação aos seus homólogos mais bem alimentados.
Consequentemente, os homens que tiveram um início de vida pobre tornam-se cantores pobres e sofrem um
sucesso reprodutivo reduzido (Spencer et al. 2005).
Trabalhos posteriores mostraram que os efeitos negativos das más condições de desenvolvimento não se
restringem à aprendizagem de canções, mas podem influenciar uma série de características cognitivas, incluindo
a memória espacial e a aprendizagem associativa entre táxons (Buchanan et al. 2013). Por exemplo, em gaios
ocidentais, uma espécie de corvídeo que armazena alimentos, a privação experimental de alimentos no início
da vida levou a um desempenho substancialmente prejudicado em tarefas de memória espacial em relação às
aves de controle. Essas deficiências refletiram-se na redução do volume do hipocampo e do número de
neurônios (Pravosudov et al. 2005).
O desenvolvimento cognitivo pode ser influenciado não apenas pela quantidade que você come, mas também pelo que
você come. As aves marinhas, por exemplo, prosperam com uma dieta de peixes ricos em lipídios. Em um estudo com
gaivotas de patas vermelhas (Rissa brevirostris), filhotes criados com dietas pobres em lipídios mostraram deficiências
importantes em uma tarefa associativa de discriminação de cores, demorando substancialmente mais tempo do que as
aves de controle para aprender que o alimento só poderia ser encontrado em pratos pretos ou brancos. . Argumenta-se
que esta capacidade reduzida de usar pistas visuais para aprender sobre a localização dos alimentos desempenha um
papel importante nos recentes e acentuados declínios populacionais de aves marinhas, como resultado de mudanças
induzidas pelo homem na disponibilidade de peixes ricos em lipídios (Kitaysky et al. 2006).
Embora a privação nutricional possa ter efeitos negativos importantes no desenvolvimento da função cognitiva, nas
espécies sociais, a exposição precoce às interações sociais pode não ser menos importante para a função cognitiva
posterior. Exemplos familiares, mas felizmente raros, de crianças humanas “selvagens”, que conseguiram sobreviver fora
da sociedade, destacam as graves deficiências linguísticas e cognitivas que podem resultar de uma vida desprovida de
interação social (Newton 2002). Mais bem estudados são os casos trágicos de abuso institucional em grande escala.
As crianças que sofreram privação socioemocional grave em orfanatos romenos, por exemplo, apresentavam
frequentemente deficiências na função cerebral e na capacidade sociocognitiva (Nel-son 2007; Chugani et al. 2001).
Efeitos semelhantes de privação social foram relatados em outros primatas e em roedores (Würbel 2001; Winslow et al.
2003). No entanto, em muitos destes casos, se não em todos, é difícil separar os efeitos específicos da privação social dos
efeitos nutricionais e de outros factores de stress induzidos por condições de criação empobrecidas.
9.2.2 Colheres de prata cognitivas Até
agora, pintámos um quadro sombrio de função cognitiva reduzida resultante de um mau início de vida. Um outro lado deste
quadro é que condições benignas podem induzir o chamado efeito “colher de prata”: os indivíduos que têm a sorte de
serem criados em tempos de abundância podem colher recompensas cognitivas. A maioria das pesquisas sobre colheres
de prata cognitivas até agora se concentrou em humanos. Por exemplo, foi demonstrado que crescer em ambientes
bilíngues está associado a uma série de resultados positivos, incluindo não apenas habilidades linguísticas, mas também
características cognitivas, como memória de trabalho aprimorada, controle de atenção e pensamento abstrato (Adesope
et al. 2010). . Nos últimos anos, surgiram indústrias inteiras de “treinamento cerebral”, alegando aproveitar os efeitos de
uma infinidade de intervenções, incluindo suplementos nutricionais, ioga, massagem e dança, para promover o
desenvolvimento cognitivo dos bebês. Embora a maioria destas afirmações careça de qualquer base científica clara, há
algumas evidências de que o treino musical na infância pode melhorar a função cognitiva (Moreno et al. 2011; Schlaug et
al. 2005).
Em animais não humanos, a investigação tende a concentrar-se nos efeitos cognitivos negativos da privação, mas há
algumas evidências de efeitos de colher de prata. Por exemplo, em alguns passeriformes, os pais fornecem aos seus
filhotes um grande número de aranhas no início da vida. As aranhas são particularmente ricas no aminoácido taurina, que
é considerado vital para o crescimento e desenvolvimento normal do cérebro em mamíferos (Aerts e van Assche 2002).
Em chapins-azuis (Cyanistes caeruleus), a suplementação experimental de taurina demonstrou estar associada a uma
melhor capacidade de aprender a remover um obstáculo para descobrir sementes escondidas e subsequentemente
lembrar a localização do alimento (Arnold et al. 2007).
Efeitos cognitivos positivos semelhantes também podem surgir se os indivíduos se envolverem em atividades numerosas e
interações sociais variadas. Em macacos rhesus (Macaca mulatta) em cativeiro, por exemplo,
indivíduos que viviam em grupos sociais maiores apresentaram aumento de massa cinzenta e
maior conectividade neural em algumas regiões do cérebro do que aqueles de pequenos grupos
(Sallet et al. 2011). Se essas diferenças neuroanatômicas estão associadas a benefícios específicos
para a função cognitiva ainda precisa ser investigado. No entanto, trabalhos recentes indicam que
as condições sociais no início da vida podem ter impactos substanciais no desenvolvimento
cognitivo, com consequências negativas para o sucesso reprodutivo. Na Austrália Ocidental, as
pegas australianas (Cracticus tibicen dorsalis) vivem em grupos estáveis. Usando uma bateria de
tarefas cognitivas, Ashton et al. (2018) mostraram que indivíduos que crescem em grupos sociais
maiores apresentam elevado desempenho cognitivo e que mulheres com bom desempenho nas
tarefas apresentam elevado sucesso reprodutivo. Assim, os factores sociais podem influenciar o
desenvolvimento das capacidades cognitivas, que por sua vez afectam a aptidão.
9.2.3 Plasticidade de Desenvolvimento Adaptativa na Cognição
Uma questão importante que está a receber cada vez mais atenção dos biólogos evolucionistas é
se as respostas do desenvolvimento às condições ambientais no início da vida podem ser
adaptativas, preparando eficazmente os animais para as circunstâncias que encontrarão mais tarde.
A plasticidade adaptativa do desenvolvimento ocorre se houve seleção para a expressão de um
fenótipo específico, condicionada à experiência de entradas de desenvolvimento específicas
(Nettle e Bateson 2015). Se os ambientes mostram autocorrelação temporal, de modo que as
condições no início da vida são provavelmente preditivas daquelas encontradas mais tarde, então
os sinais encontrados durante o desenvolvimento inicial podem ajudar a moldar os fenótipos de
modo a maximizar os ganhos posteriores (Buchanan et al. 2013; Fawcett et al. 2014; Monaghan 2008).
Embora essa plasticidade fenotípica adaptativa tenha atraído muita atenção, uma meta-análise
recente de exemplos em plantas e animais sugere que a evidência é, na melhor das hipóteses,
fraca (Uller et al. 2013). No entanto, existem algumas sugestões tentadoras de que os meios pelos
quais os animais recolhem informações podem ser moldados por experiências iniciais de
desenvolvimento. Em particular, a evidência de tais efeitos no desenvolvimento está a começar a
acumular-se no campo da aprendizagem social animal, embora em praticamente todos os casos
ainda não se saiba se esta plasticidade fenotípica é realmente adaptativa.
Há extensas evidências de que os animais de uma ampla gama de táxons são capazes de
aprender socialmente, observando e interagindo com outros (Hoppitt e Laland 2013). A
aprendizagem social pode proporcionar benefícios substanciais ao permitir que os indivíduos
contornem os custos associados à aprendizagem através da experiência individual. No entanto,
aprender com os outros nem sempre é benéfico: indivíduos que copiam cegamente os outros estão
sujeitos a adquirir informações desatualizadas ou irrelevantes. Os modelos teóricos mostram que
a solução para este problema é utilizar “estratégias de aprendizagem social”; isto é, regras que
determinam quando, como e com quem aprender (Boyd e Richerson 1985; Hoppitt e Laland 2013).
Tais estratégias foram documentadas em táxons, desde insectos a aves e humanos (Laland 2004;
Heyes 2016), e geralmente assume-se que evoluíram através da selecção natural. A possibilidade
de as estratégias de aprendizagem social serem moldadas pela experiência recebeu relativamente
pouca atenção até recentemente.
Nas aves, as mães conseguem modificar a composição da gema dos ovos. Por exemplo, mães
expostas a disponibilidade imprevisível de alimentos podem depositar níveis aumentados do
hormônio do estresse aviário corticosterona (CORT) em seus ovos (Henriksen et al.
2011). Essas mudanças nos níveis de CORT podem ser imitadas experimentalmente pela injeção
190 9 A Natureza e a Nutrição das Mentes Animais
o hormônio diretamente nos óvulos. Codornas japonesas adultas (Coturnix japonica) que foram expostas a
CORT experimentalmente elevado no ovo eram mais propensas a copiar as escolhas de demonstradores
da mesma espécie treinados para se alimentar de uma das duas novas fontes alimentares. Em contraste,
os pintos expostos à disponibilidade imprevisível de alimentos no início da vida estavam mais inclinados a
escolher o recipiente onde os manifestantes não se alimentavam (Boogert et al. 2013). Estes resultados
sugerem que a natureza e o momento dos estressores do desenvolvimento podem influenciar estratégias
posteriores de coleta de informações. Eles também são consistentes com evidências teóricas e empíricas
de que os indivíduos são mais propensos a usar informações sociais quando estão inseguros (Laland 2004;
Rafacz e Templeton 2003), uma vez que níveis elevados de CORT nos ovos podem estar associados à
incerteza materna sobre as condições ambientais. Os pintinhos expostos a alimentos imprevisíveis, por
outro lado, podem ter escolhido o recipiente de comida impopular para evitar a competição alimentar. Mais
estudos são necessários para determinar se esses efeitos necessariamente proporcionam benefícios à
aptidão física.
Experimentos semelhantes sugerem que as condições da primeira infância podem modificar as
estratégias de coleta de informações em animais altamente gregários, como os pássaros canoros coloniais.
Enquanto os tentilhões-zebra juvenis não manipulados (Taeniopygia guttata) copiaram preferencialmente
seus pais para resolver uma nova tarefa de forrageamento, seus irmãos alimentados com CORT copiaram
apenas adultos não aparentados (Farine et al. 2015). Padrões semelhantes foram observados quando os
machos juvenis aprenderam suas canções, com os controles aprendendo com seus pais, enquanto as aves
alimentadas com CORT estavam menos inclinadas a fazê-lo (Boogert et al., dados não publicados). Em
conjunto, estas descobertas levantam a possibilidade de que os jovens stressados utilizem o facto de
estarem stressados como uma sugestão de que os seus pais fizeram escolhas erradas na vida e, portanto,
não devem ser copiados. Contudo, a explicação alternativa, de que os pais dos pintos stressados são
menos tolerantes (e portanto mais difíceis de copiar), ainda não pode ser excluída.
Embora existam provas crescentes de que as estratégias de aprendizagem social podem ser influenciadas
pelo stress, elas também podem ser moldadas através da aprendizagem a partir de experiências anteriores.
Por outras palavras, as próprias estratégias de aprendizagem social podem ser aprendidas (Heyes 2016;
Mesoudi et al. 2016). As populações humanas, por exemplo, apresentam diferenças culturais nos padrões
de aprendizagem social. Em experiências baseadas em computador, as pessoas da China continental
mostraram uma maior tendência para copiar os outros do que as pessoas de Hong Kong, do Reino Unido
e dos imigrantes chineses no Reino Unido. Esta diferença foi atribuída a diferenças culturais nas normas
sociais entre sociedades coletivistas e individualistas (Mesoudi et al. 2015).
Há também evidências de outras espécies de que os processos de aprendizagem associativa moldados
pela experiência passada podem ajudar a determinar estratégias de aprendizagem social. Num estudo com
pardais domésticos (Passer domesticus), os pintinhos foram distribuídos em dois grupos experimentais: em
um, um modelo parental (uma fêmea adulta empalhada da mesma espécie) visitou locais contendo
alimentos, enquanto no outro grupo de tratamento o modelo visitou locais não lucrativos. Após cinco dias
de treinamento em que seguiram o modelo parental, os filhotes do primeiro grupo eram significativamente
mais propensos a se juntar a outros na busca por comida, em comparação com os pintinhos do grupo
modelo de mãe inútil, sugerindo que a experiência passada molda a dependência de informações sociais
(Katsnelson e outros 2008). Da mesma forma, em morcegos de lábios franjados (cirrose de Trachops), a
tendência de usar a regra de aprendizagem social 'copiar os outros quando insatisfeitos' pode ser explicada
através de associações aprendidas de interações anteriores com fontes de alimento na presença ou
ausência de membros da mesma espécie (ver Heyes '( 2016) interpretação de experimentos de Jones et al.
2013).
O potencial para a plasticidade fenotípica adaptativa em resposta à informação adquirida durante o
desenvolvimento também pode ajudar a explicar alguns dos aspectos mais intrigantes da
9.3 Normas de reação cognitiva: interações entre genes e ambientes que moldam a mente 191
psicologia humana e não humana, incluindo a prevalência de padrões de comportamento que parecem
violar expectativas economicamente racionais (Fawcett et al. 2014). Por exemplo, as decisões
economicamente racionais deveriam basear-se em estimativas precisas do valor actual das opções
alternativas, mas tanto os animais humanos como os não humanos exibem normalmente preconceitos
“optimistas” ou “pessimistas” distintos, julgando os resultados como melhores ou piores do que realmente
são. são. Trabalhos teóricos recentes sugerem que tais preconceitos cognitivos ou emocionais podem
gerar benefícios importantes e evoluíram sob a seleção natural (Fawcett et al. 2014; Nettle e Bateson
2012). Os animais em ambientes pobres devem ser avessos ao risco, procurando evitar as consequências
negativas de decisões erradas que os podem aproximar da morte, para que possam beneficiar de “jogar
pelo seguro” e de interpretar estímulos ambíguos desfavoravelmente. Se um animal passar por más
condições ambientais e a qualidade ambiental permanecer estável ao longo do tempo, isso poderá induzir
preconceitos pessimistas a longo prazo. Por exemplo, numa experiência elegante, abelhas (Apis mellifera)
foram treinadas para que um odor estivesse associado a recompensas de sacarose, induzindo-as a
estender os seus aparelhos bucais, enquanto outro estava associado ao quinino de sabor amargo,
induzindo-as a reter os seus aparelhos bucais. Algumas abelhas foram então sacudidas vigorosamente
para simular um ataque cruel de um predador do ninho. Quando posteriormente apresentadas com novos
odores que eram de composição intermediária entre os estímulos positivos e negativos previamente
treinados, as abelhas agitadas eram substancialmente mais propensas a reter seus aparelhos bucais em
comparação com os controles (Bateson et al.
2011). Esses resultados sugerem que experiências negativas em abelhas podem induzir tendências
pessimistas induzidas por emoções no processamento de informações, análogas às observadas em humanos.
Resultados semelhantes foram relatados em diversas espécies de aves e mamíferos (Bateson 2016). Por
outro lado, vários estudos demonstraram que o enriquecimento ambiental pode estar ligado a
sobrestimativas optimistas dos resultados de estímulos ambíguos (Bateson 2016). Até à data, nenhum
estudo documentou ainda a ocorrência de tais vieses cognitivos em animais selvagens, pelo que o seu
potencial valor adaptativo continua por confirmar.
Embora esteja a tornar-se cada vez mais claro que os traços cognitivos são moldados por processos de
desenvolvimento, ainda sabemos pouco sobre se esta plasticidade de desenvolvimento é necessariamente
adaptativa. Ainda menos se sabe sobre os meios pelos quais as dotações genéticas de um indivíduo interagem
com as suas experiências de desenvolvimento para influenciar a expressão dos seus traços cognitivos. Voltamos
nossa atenção para esta questão misteriosa na próxima seção.
9.3 Normas de reação cognitiva: interações entre

genes e ambientes que moldam a mente
Até agora, apresentámos provas de que os traços cognitivos são moldados tanto pela herança genética
como por factores de desenvolvimento, mas como é que a natureza e a criação se entrelaçam?
Os biólogos evolucionistas que trabalham noutras características, incluindo fisiologia, morfologia e
comportamento, estão a explorar cada vez mais esta questão (Hunt e Hosken 2014) (ver Capítulos 1, 4 e
7). Por exemplo, as “normas de reação” fenotípicas são usadas para descrever como as consequências
fenotípicas de um determinado genótipo são alteradas por condições ambientais específicas (Figura
9.3c). No entanto, numa revisão recente, Buchanan et al. destacou o fato de que nenhum estudo ainda
abordou como tais normas de reação podem estar subjacentes à expressão de características cognitivas
em animais não humanos (Buchanan et al. 2013). Até onde sabemos, este continua sendo o caso hoje.
O cerne do problema para os investigadores é que a variação individual nas características cognitivas
não é diretamente observável e, portanto, extremamente difícil de quantificar. A pesquisa em cognição
comparativa concentrou-se, portanto, principalmente na detecção da existência de características
cognitivas específicas em primeiro lugar, em vez de investigar se e por que essas características podem
variar dentro das espécies (Thornton e Lukas 2012). No entanto, há um consenso crescente de que, se
quisermos compreender como os traços cognitivos evoluem, devemos passar para o nível individual de
análise para determinar como as interações gene-ambiente dão origem aos fenótipos que são expostos
à seleção natural (Rowe e Healy 2014b; Thornton et al.
2014; Morand-Ferron et al. 2015).
9.3.1 O mistério da (falta de) resiliência cognitiva
É comumente assumido (mas raramente testado) que o desempenho cognitivo elevado proporciona
benefícios de aptidão física. Por exemplo, uma ave que guarda alimentos e que consegue lembrar com
precisão a localização dos seus esconderijos deveria ter maior probabilidade de sobreviver ao inverno
do que uma ave mais esquecida. Uma questão importante pendente, portanto, é por que razão, se os
traços cognitivos são tão importantes, parecem ser tão sensíveis aos factores de stress do
desenvolvimento. Por exemplo, como consideramos na seção anterior, a privação alimentar no início
da vida em gralhas ocidentais resultou na redução do volume do hipocampo e da memória espacial (Pravosudov et al.
2005). Dada a dependência desta espécie do armazenamento de alimentos, porque é que a selecção
não agiu para restringir a plasticidade, salvaguardando assim os traços neurocognitivos dos quais os
indivíduos dependem para a sobrevivência? Um argumento semelhante vale para o canto dos pássaros
que, embora seja um componente crítico do sucesso reprodutivo, parece particularmente vulnerável a
deficiências resultantes de estressores de desenvolvimento (Buchanan et al. 2013). Uma possibilidade
é que esses efeitos negativos aparentes sejam artefatos de condições experimentais. Primeiro, é
possível que os níveis de perturbação ambiental impostos nas experiências reduzissem a probabilidade
de sobrevivência na natureza a tal ponto que os efeitos sobre a cognição fossem irrelevantes, de modo
que a seleção não poderia impulsionar a resiliência cognitiva. Alternativamente, como não existem
estudos sobre os efeitos a longo prazo destes factores de stress no desenvolvimento, é possível que
os animais sejam capazes de compensar ou recuperar sob condições benignas mais tarde na vida.
Se for confirmado que os stresses no início da vida produzem deficiências cognitivas duradouras em
animais selvagens, uma explicação potencial poderá ser que os processos cognitivos devem, pela sua
natureza, ser plásticos para lidar com as diversas exigências de informação. No entanto, isto pode gerar
uma faca de dois gumes, uma vez que esta necessidade de plasticidade torna a cognição particularmente
vulnerável a perturbações. Em aves canoras que reproduzem sazonalmente, por exemplo, o tamanho
dos núcleos de controle do canto (HVC e núcleo robusto do arcopálio (RA)) aumenta durante a estação
reprodutiva e diminui depois, quando o cortejo e o canto territorial não são mais necessários (Catchpole
e Slater 2003) . Aqui a plasticidade neuronal permite que os indivíduos invistam na produção musical
quando necessário, mas esta mesma plasticidade pode tornar o sistema musical vulnerável a tensões.
Para examinar a possibilidade de que a variação nos benefícios da plasticidade possa gerar diferenças
na resiliência do desenvolvimento entre espécies ou populações, uma abordagem valiosa pode ser
comparar as normas de reação em animais que são mais ou menos dependentes de uma função
cognitiva específica (por exemplo, espécies de aves). ou populações que variam na sua dependência
de alimentos armazenados no inverno). Da mesma forma, seria interessante comparar as normas de
reação dentro das populações para características que diferem na sua importância assumida para a
aptidão.
9.3 Normas de reação cognitiva: interações entre genes e ambientes que moldam a mente 193
9.3.2 A prática leva à perfeição: qualidade genética e colheres de prata cognitivas
Como vimos, tal como as más condições ambientais podem prejudicar o desenvolvimento cognitivo,
as boas condições podem promover o desempenho cognitivo. Uma possibilidade ainda inexplorada
é que, sob as condições certas, os indivíduos possam ser capazes de impulsionar o seu próprio
desenvolvimento cognitivo. Os animais jovens muitas vezes gastam tempo e energia em
comportamentos que parecem não trazer nenhum benefício atual. Os filhotes de suricata (Suricata
suricatta), por exemplo, passam muito tempo cavando na areia sem sucesso, mas muito raramente
encontram presas por conta própria e dependem dos adultos para alimentá-los (Figura 9.3a). Os
filhotes que estão em boas condições corporais tendem a gastar mais tempo cavando e menos
tempo implorando por comida do que os filhotes em más condições (Figura 9.3b), e mostram maior
eficiência de forrageamento mais tarde na vida (Thornton 2008). Dadas as extensas evidências de
que a experiência anterior em tarefas cognitivas aumenta o desempenho cognitivo posterior
(Thornton e Lukas 2012), é possível que tais efeitos de prática-perfeição possam permitir que os
indivíduos promovam o seu próprio desenvolvimento cognitivo. Na verdade, isto pode ajudar a
explicar a função adaptativa da brincadeira, que é observada em frequências mais altas em indivíduos em boas cond
(a)
0,8
Qualidade genética
0,7 Bom
Bom
0,6 Pobre
Pobre
0,5
praticando
0,4
Tempo
gasto
Proporção
0,3
tempo
de
0,2
0,1
0 30 40 50 60 70 80 90 Pobre Bom
Idade do filhote (dias) Qualidade ambiental (c)
(b)
Figura 9.3 (a) Um filhote de suricato cavando na areia e não encontrando comida. Crédito da foto: Alex
Thornton. (b) Filhotes de suricatos em boas condições corporais passam menos tempo implorando comida aos
adultos (linhas sólidas) e mais tempo praticando forrageamento (linhas tracejadas) do que aqueles em
más condições. Fonte: Reproduzido com permissão de Thornton (2008). (c) Uma norma de reação hipotética que
ilustra como os indivíduos podem conduzir seu próprio desenvolvimento cognitivo. Se indivíduos de
alta qualidade e em boas condições ambientais puderem investir tempo e esforço na prática para o futuro,
isso poderá aumentar o seu desempenho cognitivo futuro.
pode ajudar a facilitar o desenvolvimento cerebral e cognitivo (Ferchmin e Eterovic 1982).

Aqui, a interação entre a qualidade genética e a condição atual pode ser crítica. Para qualquer
nível de qualidade ambiental, pode-se esperar que indivíduos de maior qualidade genética invistam
mais na prática para melhorar seu desempenho cognitivo. Para indivíduos de alta qualidade
genética em condições benignas, isso poderia gerar fortes ciclos de feedback positivo, através dos
quais as condições de colher de prata no início da vida são amplificadas, resultando em indivíduos
particularmente “inteligentes” (Figura 9.3c).
9.3.3 Herança Cultural e Epigenética de Características Cognitivas
Quando os biólogos pensam em herança, normalmente pensam em herança genética. Contudo, existem
actualmente provas abundantes de que os traços comportamentais podem ser herdados culturalmente (ver
Capítulos 3 e 10), como resultado da aprendizagem social entre gerações. Exemplos disso na natureza
incluem o aprendizado do canto em passeriformes (Fehér et al. 2009; Catchpole e Slater 2003), bem como
orçamentos de atividades diárias em suricatos (Thornton et al. 2010) e preferências alimentares e técnicas
de forrageamento em uma variedade de vertebrados. (Galef e Giraldeau 2001; Thornton e Clutton-Brock
2011; Slagsvold e Wiebe 2007; Aplin et al. 2015; Allen et al. 2013). Esses traços comportamentais são
produtos da cognição (especificamente da aprendizagem social), mas resta saber se os próprios processos
cognitivos podem ser herdados culturalmente de forma semelhante; em outras palavras, os indivíduos
poderiam aprender socialmente como aprender e pensar?
Há algumas evidências que sugerem que este pode ser o caso nos seres humanos, onde, por
exemplo, as pessoas em regiões com uma história cultural de coletivismo tendem a mostrar níveis
mais elevados de pensamento holístico do que as pessoas de regiões com uma história de
individualismo (Tal-helm e outros 2014; Mesoudi e outros 2016). Existe também o potencial de que
características cognitivas sejam transmitidas através das gerações através da herança epigenética.
Um exemplo recente é encontrado em codornas japonesas, onde mães expostas no ovo a níveis
experimentalmente elevados de CORT apresentaram alterações na fisiologia do estresse,
expressão de neurotransmissores e redução da neofobia, facilitando a descoberta de alimentos
em um novo ambiente. Notavelmente, os mesmos fenótipos fisiológicos, neurológicos e
comportamentais de enfrentamento do estresse foram observados nos filhos dessas mães, que
não haviam sido expostas experimentalmente ao CORT (Zimmer et al. 2017). Alguns pesquisadores
afirmaram recentemente que tais exemplos de herança de características não genéticas exigem
uma extensão dramática da Síntese Moderna na biologia evolutiva (Laland et al. 2015). Embora
muitos considerem que tais afirmações são exageradas (ver debates em Laland et al. 2014),
compreender a interação entre herança genética e não genética é uma prioridade clara para pesquisas futuras.
9.3.4 Gene por Ambiente e Questões Metodológicas na Cognição Comparada
O reconhecimento da potencial interação entre fatores genéticos e ambientais na formação da

cognição tem implicações fundamentais para a forma como a investigação cognitiva é conduzida
e interpretada. No campo da cognição comparativa, os resultados das comparações entre
espécies são tipicamente interpretados como características geneticamente controladas moldadas
pela seleção natural. Estas comparações são então utilizadas, implícita ou explicitamente, para
classificar as espécies de acordo com a sua suposta semelhança com os humanos. No entanto,
tais comparações normalmente confundem diferenças genéticas com efeitos de desenvolvimento relacionados com
9.4 Conclusão 195
fatores como idade, condições de criação e experiência experimental anterior. Por exemplo, um grande número
de pesquisas concentra-se em comparações entre crianças humanas e macacos, mas quase invariavelmente
utiliza macacos adultos. Esta confusão de idade, combinada com diferenças radicais nas condições de criação
física e social dos sujeitos do teste, torna muito difícil qualquer interpretação significativa dos resultados.
Além disso, tais comparações tendem a ignorar a variação que existe dentro das espécies. Por exemplo,
macacos enculturados que foram criados desde tenra idade em ambientes humanos normalmente superam
os da mesma espécie numa série de tarefas cognitivas (Lyn et al. 2010; Thornton e Lukas 2012). Essas tarefas
geralmente exigem que os macacos interajam ou aprendam com os demonstradores humanos. Isto sugere
que o desempenho nestas tarefas reflete mais as condições de desenvolvimento do que as habilidades
cognitivas adaptativas geneticamente dotadas.
Comparar animais com humanos também pode levar à suposição de que a característica em questão é
universal e adaptativa em humanos. Por exemplo, o auto-reconhecimento no espelho é usado como um teste
de autoconsciência em animais. Acredita-se que um número pequeno e seleto de espécies tenha a
“capacidade” de se reconhecerem em espelhos, mas muitas vezes com base em uma proporção muito
pequena de cobaias que realmente passam no teste (Thornton e Lukas 2012). Para agravar esta questão, o
desenvolvimento do auto-reconhecimento no espelho parece estar longe de ser universal na nossa própria
espécie: enquanto as crianças das sociedades ocidentais apresentam comportamentos auto-orientados diante
de um espelho entre os 1,5 e os 2 anos de idade, as crianças numa série de -as sociedades ocidentais só
apresentam estes comportamentos muito mais tarde (Broesch et al.
2011).Isso levanta a questão de qual é a característica subjacente que os testes de auto-reconhecimento no
espelho realmente capturam.
Em vez de focar nas diferenças grosseiras entre as espécies, independentemente dos efeitos no
desenvolvimento, na suposição de que essas diferenças entre as espécies têm significado adaptativo, uma
abordagem mais valiosa seria abordar o que impulsiona a variação na trajetória de desenvolvimento dos
processos de atenção, aprendizagem ou raciocínio. que determinam o desempenho no teste. Os modelos
teóricos estão começando a considerar como traços cognitivos aparentemente complexos, como a Teoria da
Mente, que muitas vezes se supõe terem surgido de novo como módulos cognitivos distintos, podem, em vez
disso, ser moldados gradualmente através da coevolução da aquisição de informações (por exemplo, os
estímulos ambientais específicos). um animal cuida) e processamento (por exemplo, aprendizagem) (Goldstein
et al. 2010; Lotem e Halpern 2012; van der Vaart et al. 2012). Estudos empíricos comparativos que consideram
a história evolutiva dos animais e as influências no desenvolvimento são agora críticos para testar previsões
teóricas.
9.4 Conclusão
Talvez o tema mais claro que surgiu ao longo deste capítulo seja a atual falta de compreensão de como a
natureza e a criação se combinam para moldar a cognição. Embora isto possa parecer um tanto sombrio,
vemos isso como um desafio emocionante. A evolução da cognição continua sendo um dos aspectos mais
misteriosos da biologia. O fato de os traços neurocognitivos serem surpreendentemente plásticos os torna
extremamente difíceis de quantificar, mas também extremamente interessantes. A compreensão das normas
de reação cognitiva não é apenas de importância científica fundamental, mas também de imenso valor prático
potencial, com aplicações que vão desde o tratamento de distúrbios psiquiátricos humanos até a melhoria do
bem-estar de animais em cativeiro. Como as respostas cognitivas dos animais aos estímulos do seu ambiente
podem ter consequências dramáticas para a aptidão individual e
dinâmica populacional, compreender estes processos cognitivos também é fundamental num mundo
dominado por mudanças ambientais induzidas pelo homem (Greggor et al. 2014). As ferramentas de
que necessitamos, desde avanços na genética molecular (ver Capítulo 11) e testes comportamentais
automatizados até aos mais humildes, mas não menos importantes, cavalos de batalha da biologia
de campo, como a adoção cruzada, existem para enfrentar este desafio de frente.
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203
10
Evolução e comportamento humano: ajudando a entender

Vida moderna
Louise Barrett1 e Gert Stulp2
1Departamento de Psicologia, Universidade de Lethbridge, T1K3M4, Canadá
2Departamento de Sociologia, Universidade de Groningen/Centro Interuniversitário de Teoria e Metodologia das Ciências Sociais
(ICS), Groningen, Holanda
As explicações biológicas ou genéticas do comportamento humano tendem a deixar as pessoas

nervosas, e não sem razão. A promoção da eugenia e da ciência racista pelos principais biólogos
e antropólogos do século XIX e início do século XX produziu alguns resultados profundamente
vergonhosos, culminando na apropriação de ideais eugénicos pelos nazis para justificar o Holocausto
(Beckwith 1993; Marks 2017). Após a Segunda Guerra Mundial, a UNESCO emitiu uma declaração
rejeitando a ideia de diferenças biológicas/genéticas no comportamento entre diferentes grupos
raciais, enfatizando, em vez disso, que toda variação era de origem ambiental (UNESCO 1952);
somos todos criados, sem natureza aparente. Embora compreensíveis e, de certa forma, louváveis,
tais declarações não podem apagar o facto de que somos organismos biológicos – pois o que mais
poderíamos ser? Como todas as outras formas de vida, somos criaturas evoluídas, produto tanto
dos genes como do nosso ambiente (ver Capítulo 1). Se você duvida disso, tente construir qualquer
tipo de organismo sem usar DNA. É claro, então, que as objecções levantadas não podem ser sobre
biologia ou genética em si – mesmo o ambientalista mais dedicado aceita que morrerão sem
oxigénio e que os bebés não nascem da cegonha. Em vez disso, a resistência reside na forma
como os processos genéticos e biológicos são teorizados, estudados e interpretados no contexto
humano.
Objeções semelhantes são feitas à aplicação da teoria da evolução aos humanos modernos
(embora não haja nenhum problema aparente em aplicá-la às versões extintas do nosso gênero).
Mais uma vez, existe uma aceitação geral de que os humanos são criaturas evoluídas, ao mesmo
tempo que existe uma resistência arraigada à ideia de que os processos evolutivos influenciam o
comportamento humano contemporâneo. Pelo menos parte desta resistência reflecte a forma como
o pensamento evolucionista foi aplicado aos humanos, em vez da resistência ao próprio pensamento
evolucionista. Em ambos os casos, permanece a preocupação de que rotular uma característica ou
comportamento como genético/biológico ou evoluído seja sugerir que é imutável e predeterminado.
Há também a tendência de os leigos equipararem as palavras “genético” e “biológico” com a palavra
“natural”, o que pode, e muitas vezes leva, à fusão do que acontece ser o caso com reivindicações
normativas do que deveria ser o caso, também conhecida como falácia naturalista (ver também o
Capítulo 1).
A biologia evolutiva e a genética estão, obviamente, inextricavelmente ligadas – uma das
definições mais proeminentes da evolução é a das mudanças nas frequências alélicas ao longo do tempo.

204 10 Evolução e comportamento humano: ajudando a dar sentido à vida moderna
tempo – portanto, as preocupações com as explicações genéticas e evolutivas andam de mãos dadas.
Há, no entanto, uma distinção a ser feita entre os dois: falar de uma influência genética no comportamento
não implica, por si só, qualquer tipo de explicação evolutiva adaptativa (ou mesmo qualquer explicação
evolutiva). As discussões sobre o valor do pensamento evolucionista aplicado aos humanos abordam,
portanto, um conjunto de questões diferente daquelas relativas ao valor dos estudos genéticos dos
humanos, incluindo a genética comportamental. Isto é, embora exista frequentemente a suposição de que
as características hereditárias em estudo foram “criadas” nas pessoas, os geneticistas comportamentais
normalmente não se preocupam com a questão de saber se as características são ou foram evolutivamente
adaptativas. Em vez disso, a genética comportamental preocupa-se com a extensão em que a variação
numa característica entre as pessoas pode ser atribuída a diferenças genéticas versus diferenças
ambientais, e o que tais diferenças podem significar.
Na nossa opinião, a persistência do debate natureza-criação até ao século XXI tem muitas vezes mais
a ver com uma má compreensão dos objectivos dos estudos genéticos comportamentais do que com a
aplicação da teoria evolucionista aos humanos num sentido mais amplo.
Consequentemente, a seguir, discutiremos primeiro brevemente por que os estudos em genética
comportamental parecem alimentar o debate natureza-criação. Em seguida, consideramos como o
pensamento evolucionista pode ajudar a melhorar a nossa compreensão do comportamento humano, bem
como mostramos por que o pensamento não evolutivo pode, por vezes, dar errado. Note-se que não
tentamos ser abrangentes na nossa avaliação; em vez disso, utilizamos alguns exemplos-chave para
ilustrar o valor do pensamento evolucionista para questões do mundo real.
10.1 Compreendendo a interação
Uma razão pela qual a natureza e a criação simplesmente não desaparecem é porque a genética
comportamental aparentemente promove tal distinção (Tabery 2014; Fox Keller 2010). As razões para isso
podem ser encontradas em suas origens na criação de animais e na domesticação de culturas. A seleção
artificial requer uma avaliação precisa da resposta provável à reprodução controlada; se a maioria das
diferenças entre os indivíduos refletem a variação nas condições ambientais encontradas durante o
crescimento e o desenvolvimento, então a seleção artificial pode revelar-se ineficaz na produção de um
(suíte de) característica(s) desejada(s). Assim, foram desenvolvidas técnicas experimentais e analíticas
que poderiam particionar a variância entre os indivíduos em seus componentes genéticos e ambientais,
permitindo uma avaliação da provável resposta à seleção.
É claro que a divisão analítica da variância desta forma (explicada mais detalhadamente no Capítulo 1)
nada nos diz sobre o processo de desenvolvimento real – as interacções específicas dos genes e do
ambiente – que dão origem a uma característica específica. Na verdade, quando utilizada analiticamente,
a noção de “interacção” é uma construção puramente estatística que complica a interpretação dos efeitos
principais (ou seja, uma interacção é um efeito não linear que interfere com a tentativa de particionar
claramente a variância) e, como RA Fisher o próprio deixou claro, uma inconveniência que pode ser
ignorada (se o efeito for muito pequeno) ou então transformada para atender às expectativas lineares
(Fisher e Mackenzie 1923).
Isto contrasta com as opiniões dos desenvolvimentistas evolucionistas e geneticistas, que estão
interessados nos mecanismos causais que produzem características e, portanto, consideram as interações
entre genes, produtos genéticos, o ambiente celular e o ambiente ecológico mais amplo (e, no caso dos
humanos, ambiente socioeconômico) como fundamental e central para qualquer compreensão de como
um determinado gene pode exercer seus efeitos (Tabery 2014).
10.2 Compreendendo o Escopo e os Limites de uma Abordagem Evolucionária 205
Esta diferença na forma como o termo interação é entendido e usado na genética comportamental ajudou a
gerar a impressão de que a disciplina está inteiramente preocupada em separar a natureza da criação, apesar do
fato de que os geneticistas comportamentais, assim como os desenvolvimentistas, reconhecem que as
características são produzidas no indivíduo. por interações complexas que tornam impossível atribuir claramente o
resultado aos genes ou ao ambiente.
Como sugere Tabery (2014), uma forma de conciliar estas duas visões é compreender que o que é
identificado em estudos genéticos comportamentais de base populacional são “verdadeiros criadores de
diferença”. Isto é, podemos ver todos os genes como potenciais criadores de diferenças, mas apenas
alguns farão uma diferença real nas diferenças reais observadas entre os indivíduos.
A divisão da variância dá-nos então uma ideia se o criador da diferença foi identificado, se identificámos
uma diferença entre muitos criadores de diferença ou se a diferença feita depende do contexto ambiental
(ou seja, se existe uma diferença genética por ambiente). interação). Uma vez identificados, os verdadeiros
criadores de diferenças podem ser estudados por desenvolvimentistas evolucionistas que procuram
compreender os mecanismos causais pelos quais as diferenças entre os indivíduos são produzidas. Em
outras palavras, as duas abordagens podem e se encaixam perfeitamente. Uma ênfase nos genes como
“criadores de diferença”, em vez de “genes para” características específicas, também diminui a tentação
de ver os genes como de alguma forma opostos às influências ambientais, em vez de operarem em
conjunto com elas (Tabery 2014).
10.2 Compreendendo o escopo e os limites de uma abordagem

evolucionária
O pensamento evolucionista aplicado ao comportamento humano é por vezes visto como abordando
questões semelhantes às da genética comportamental; isto é, até que ponto um comportamento é
influenciado pelos nossos genes em oposição ao nosso ambiente, combinado com uma suposição mais
explícita de que esses genes persistem na população porque melhoram (ou uma vez melhoraram) a
aptidão dos seus portadores. um mal-entendido, se não uma distorção total, de uma abordagem evolutiva,
até porque o processo interativo de desenvolvimento exige que os organismos herdem certas características
estáveis do seu ambiente, além dos genes.
Diante disso, não faz sentido insistir que o comportamento pode ser impulsionado apenas pelos genes,
especialmente não em grandes animais multicelulares como nós. Em vez disso, a nossa natureza é
alimentada pelos nossos ambientes de desenvolvimento. Também é importante notar que demonstrar que
um comportamento atual melhora a aptidão (ou seja, aumenta a sobrevivência e o sucesso reprodutivo
ao longo da vida) não implica que o comportamento também tenha aumentado a aptidão no passado, nem
a falha em identificar o comportamento que melhora a aptidão em ambientes contemporâneos significam
que uma característica não possui um componente evoluído. Acontece também que, mesmo que se possa
demonstrar fenotipicamente a seleção natural (isto é, que indivíduos que se envolvem em certos
comportamentos ou que possuem certas características experimentam maior sobrevivência e sucesso
reprodutivo em relação àqueles sem a característica ou comportamento), isso não significa necessariamente
significam que a evolução adaptativa ocorreu ou irá ocorrer; para isso, é necessário demonstrar uma
resposta genética a tal seleção (ou seja, é preciso demonstrar que a característica é herdada pela prole e
aumenta em frequência na população).
Stulp et al. (2015), por exemplo, conseguiram demonstrar que a altura está atualmente sob seleção
fenotípica nos Países Baixos, com homens altos e mulheres com estatura média apresentando níveis
mais elevados de sucesso reprodutivo (ou seja, maior número de descendentes sobreviventes). A
dimensão do efeito foi, no entanto, muito pequena, tornando altamente improvável que a seleção natural
por si só explique grande parte do surpreendente aumento de 20 cm na altura demonstrado pelos
holandeses ao longo do século passado (Stulp et al. 2015; Tarka et al. 2015). ). Além disso, não foram
apresentadas evidências que apoiassem uma resposta genética à seleção. O que ficou aparente, no
entanto, foi que o pequeno efeito da selecção natural actua em concertação com as condições ambientais
que promovem o aumento da altura (por exemplo, acesso generalizado aos serviços de saúde, baixos
níveis de desigualdade social e uma dieta rica em produtos lácteos). Isto contrasta com os EUA, onde a
seleção natural atua para reduzir a altura (Stulp et al. 2012; Byars et al. 2010), possivelmente mediada
através de uma relação entre altura e idade no casamento e no primeiro nascimento (Stulp e Barrett
2016). . Nos EUA, a seleção natural opera, portanto, em oposição às influências ambientais. Assim,
mesmo quando os efeitos são pequenos, é possível que possam ajudar a explicar as diferenças nos
valores das características entre diferentes populações (Stulp e Barrett 2016).
Finalmente, o facto de as próprias práticas sociais e culturais serem herdadas e sofrerem

transformação (ver Capítulo 3), e interagirem com a evolução genética, pode tornar os processos
evolutivos humanos sujeitos a dinâmicas evolutivas mais complexas (Richerson e Boyd 2005; Henrich e
McElreath 2003). As análises evolutivas devem, portanto, ser conduzidas com cuidado e interpretadas
com cautela, especialmente porque preocupações éticas significam que experiências confirmatórias não
podem ser conduzidas.
10.3 Pensamento Evolucionário como Solução de Quebra-Cabeças
Então, como é que o pensamento evolucionista ajuda a aguçar a nossa compreensão do comportamento
humano? Uma maneira é ajudar a dar sentido a descobertas que, de outra forma, pareceriam contra-
intuitivas ou intrigantes. Por exemplo, um enigma de longa data diz respeito à “transição Neolítica” – a
mudança de um estilo de vida de caça e recolha para a agricultura. Os estilos de vida agrícolas estão
associados à sedentarização, ao armazenamento de alimentos, à acumulação de riqueza e ao aumento
do crescimento populacional (Piperno e Pearsall 1998; Price e Gebauer 1995). Ao mesmo tempo, a
mudança da caça e da recolha para a sedentarização e o cultivo resultou comprovadamente numa pior
saúde e num aumento da mortalidade, como revelado pelas reduções na estatura, na pior saúde oral e
na evidência de doenças, como a tuberculose, a peste e a sífilis (Cohen e Crane-Kramer 2007).
Por que então a agricultura conseguiu substituir os estilos de vida da caça e da recolha, uma vez que
representa uma ameaça muito maior à sobrevivência? A resposta curta e irreverente é que a seleção
natural não se preocupa com a saúde, apenas com a boa forma. É claro que a selecção natural não se
preocupa com absolutamente nada, é simplesmente o resultado de um processo de sobrevivência e
reprodução diferenciada. Este, no entanto, é o ponto chave.
Como Page et al. (2016) demonstraram, num estudo sobre a população Agta das Filipinas, que a
mudança da caça e da recolha para a agricultura estabelecida está de facto associada ao aumento da
morbilidade e mortalidade, incluindo taxas mais elevadas de mortalidade infantil. Isto é compensado, no
entanto, por um aumento da taxa reprodutiva, devido à poupança de energia que resulta de um estilo de
vida mais estável. Isso resulta em um número maior de descendentes sobreviventes para os
assentamentos em comparação com a caça e coleta de Agta. Agta estabelecida, portanto, mostra uma mudança na vida
10.3 Pensamento Evolucionário como Solução de Quebra-cabeças 207
estratégia histórica, desde a produção de um pequeno número de descendentes de alta qualidade até a
produção de um maior número de descendentes de qualidade inferior (Stearns 1992). Este compromisso
quantidade-qualidade está precisamente em linha com a teoria da história de vida, onde um aumento na
mortalidade infantil (e, portanto, uma probabilidade reduzida de sobreviver até à idade reprodutiva) selecciona
um aumento da taxa de reprodução, pois isto aumenta a probabilidade de que pelo menos alguns descendentes
sobreviverão e finalmente se reproduzirão. Com base em suas descobertas, Page et al. (2016) sugerem,
portanto, que uma situação análoga pode ter caracterizado a transição neolítica: a inovação cultural da
agricultura provou ser melhoradora da aptidão e, portanto, biologicamente adaptativa, apesar dos seus custos
em termos de saúde humana. Assim, argumenta-se que a invenção e adoção da agricultura, como uma
característica cultural, selecionou uma estratégia de história de vida mais rápida, resultando na superação dos
caçadores-coletores pelos agricultores, o que por sua vez ajudou a aumentar a difusão da agricultura através
de um processo de integração cultural e cultural entrelaçada. evolução biológica. A aplicação de uma
perspectiva explicitamente evolucionista pode, assim, ajudar a explicar a propagação, de outra forma
contraintuitiva, de um comportamento que reduziu ativamente a saúde e o bem-estar daqueles que o
praticavam.
Outro exemplo deste fenómeno é fornecido pela análise recente de Howard e Gibson (2017) sobre a
mutilação ou mutilação genital feminina (MGF) (definida pela OMS como a remoção parcial ou total dos órgãos
genitais externos ou outras lesões nos órgãos genitais femininos por não -razões médicas). A MGF tem custos
de saúde claros e óbvios, tanto físicos como psicológicos (Iavazzo et al. 2013). É igualmente óbvio que tem
consequências negativas para o sucesso reprodutivo das mulheres, devido aos problemas obstétricos que
cria (Banks et al. 2006; Adam et al. 2010; Berg e Underland 2013). Apesar disso, a prática continua
generalizada em muitas áreas de África e do Médio Oriente (onde a sua prevalência varia entre 1% e 99%), e
continua apesar dos esforços políticos concertados e de longa data para erradicá-la (Howard e Gibson 2017).
Uma sugestão da razão pela qual a erradicação é tão difícil é que os processos evolutivos culturais têm
precedência aqui, promovendo um comportamento que de outra forma não persistiria dadas as suas aparentes
consequências negativas para a aptidão biológica dos indivíduos. Especificamente, a ideia é que o FGC
persista devido a um viés de conformidade (ou seja, onde as pessoas copiam a maioria sem levar em conta
o resultado)
(Hayford 2005) ou porque representa um problema de coordenação (ou seja, homens e mulheres acreditam
que a MGF é necessária para o casamento porque o outro sexo o exige e, portanto, reforçam o comportamento,
apesar do facto de que ambas as partes estariam melhor com -fora) (Mackie 1996). Isto levou à sugestão de
que deveria ser possível, através de um esforço coordenado para mudar o comportamento, levar uma
determinada população a um “ponto de viragem”, em que todos passassem rapidamente de uma norma de
corte para uma norma de não corte. Howard e Gibson (2017) propuseram que, além de considerar essas
explicações evolutivas puramente culturais, valeria a pena considerar se o MGF confere benefícios de
aptidão para aqueles que adotam a prática, em vez de simplesmente assumir que o MGF compromete a
aptidão; se assim for, a MGF poderá revelar-se adaptativa dentro de ecologias locais específicas e, portanto,
persistir, apesar dos seus elevados custos em termos de saúde feminina e bem-estar psicológico.
Utilizando dados dos inquéritos demográficos e de saúde (DHS) de cinco países da África Ocidental,
Howard e Gibson (2017) descobriram que a MGF acumulou benefícios de aptidão para as mulheres, mas de
uma forma altamente dependente da frequência. Em áreas com elevada MGF, as mulheres cortadas
produziram um maior número de descendentes sobreviventes aos 40 anos do que as mulheres que não
tinham sido submetidas à MGF. Por outro lado, em áreas onde a prevalência da MGF era baixa, as mulheres
que não tinham sido cortadas tinham uma vantagem reprodutiva sobre aquelas que tinham sido.
Colocado em termos absolutos, em áreas com 0% de prevalência de MGF, foram previstas mulheres cortadas
ter 0,34 menos descendentes sobreviventes, enquanto em áreas com 100% de prevalência de MGF, previa-
se que as mulheres cortadas tivessem 0,44 mais descendentes sobreviventes.
A persistência da MGF requer, portanto, uma compreensão mais matizada de como os processos
evolutivos culturais e biológicos se cruzam. Não é simplesmente o caso de uma ideia estranha e prejudicial
ter de alguma forma se enraizado, persistindo apesar dos seus custos de adequação. Em vez disso, a
realização de MGF num ambiente predominantemente de MGF parece promover a produção e a sobrevivência
da descendência. Igualmente importante é que rejeitar a prática em condições de elevada prevalência de
MGF não conduz automaticamente a um aumento no sucesso reprodutivo das mulheres (embora, claro, elas
sejam mais saudáveis de outras formas).
Howard e Gibson (2017) argumentam que copiar a maioria num determinado ambiente de MGF pode
aumentar o “valor de companheiro” da mulher no mercado matrimonial, o que pode então traduzir-se numa
maior fertilidade e/ou melhor sobrevivência infantil, garantindo um melhor acesso aos recursos. . O estatuto
de MGF relativamente à maioria também pode estar associado à entrada em redes sociais que podem
proporcionar um melhor acesso a recursos e apoio, o que poderia igualmente reflectir-se numa maior
fertilidade e sobrevivência infantil.
Estas diferenças relacionadas com a aptidão são, portanto, relevantes para os decisores políticos. Howard
e Gib-son (2017) sugerem que o padrão mostrado na prevalência da MGF nos países do DHS é indicativo de
um movimento em direcção a uma prevalência de 0% ou de 100% para um determinado grupo, ou seja, a
tendência para copiar o comportamento mais frequente acaba por levar um ou outro para dominar. Se as
políticas de erradicação conseguissem levar a MGF abaixo dos 50%, então uma tendência para copiar o
comportamento mais frequente, combinada com os benefícios relativos relacionados com a aptidão física
resultantes disso, deveria significar que a MGF diminuiria gradualmente ao longo do tempo. Por outras
palavras, a noção de um “ponto de viragem” súbito que altera rapidamente todo o sistema não é o único
mecanismo pelo qual a MGF pode ser empurrada para o declínio.
Um último ponto a notar aqui é que este estudo gerou algumas respostas negativas nas redes sociais
quando publicado, pois as pessoas interpretaram a noção de benefícios de fitness como sugerindo de alguma
forma uma aprovação tácita da MGF como prática, ou pelo menos uma tentativa de negar os seus efeitos
negativos. . O que deveria ficar evidente é que a análise de Howard e Gibson (2017) sobre os benefícios
relacionados com a boa forma física teve como objetivo fornecer uma explicação da razão pela qual a
erradicação se revela tão difícil e potencialmente identificar meios alternativos para levar a prática ao declínio.
10.4 Reconhecendo as consequências de nossas ações
Outra forma pela qual o pensamento evolucionista pode ajudar a aguçar a nossa compreensão do
comportamento humano é prevendo e explicando as consequências de certos cursos de acção que as
abordagens não evolucionistas não antecipariam. Gibson e Mace (2006) fornecem um exemplo, no que diz
respeito à provisão de poços que poupam mão-de-obra.
Baseando-se na teoria evolucionária da história de vida, Gibson e Mace (2006) previram que as iniciativas de
poupança de mão-de-obra destinadas a melhorar a saúde materna e infantil também teriam o efeito inevitável,
mas não intencional, de aumentar a fertilidade das mulheres, levantando questões sobre se tais intervenções
representam um efeito absoluto. bom. Tal como o exemplo Agta descrito acima, a redução das cargas de
trabalho traduzir-se-ia automaticamente em mais energia disponível para a reprodução e, na ausência de
contracepção fiável, em famílias maiores.
O seu estudo centrou-se numa comunidade agro-pastoril rural em Arsi, no sul da Etiópia, que sofria tanto
de escassez regular de água como de insegurança alimentar. Entre 1996
10.4 Reconhecendo as Consequências de Nossas Ações 209
e 2000, foram introduzidas torneiras em diversas aldeias como parte de um esquema de desenvolvimento
hídrico. Durante os meses mais secos do ano, isto reduziu o tempo que as mulheres passavam a transportar
água de pouco mais de três horas para apenas 15 minutos por dia. O esquema de desenvolvimento da água
representou assim uma experiência natural sobre como as mudanças nas cargas de trabalho e nos orçamentos
energéticos das mulheres influenciaram a fertilidade. Tal como previsto, as mulheres com acesso a torneiras
tinham três vezes mais probabilidades de dar à luz num determinado mês em relação às mulheres sem acesso,
e o acesso à água também estava associado a um risco 50% menor de morte de crianças. No entanto, não
houve provas que sugerissem que a intervenção melhorasse o estado nutricional e os resultados de saúde
materno-infantil – o objectivo ostensivo da iniciativa. Na verdade, as crianças das aldeias com acesso à água
tinham uma probabilidade significativamente maior de estarem subnutridas e o acesso às torneiras de água
não estava relacionado com os níveis de gordura corporal das mulheres. Embora a intervenção tenha sido bem
sucedida na redução da mortalidade infantil, teve o custo de aumentar a desnutrição infantil. Gibson e Mace
(2006) sugerem que este último efeito pode ser devido ao aumento da competição entre irmãos por recursos
limitados (como visto em outros estudos, como Lawson e Mace 2009) ou, talvez mais provavelmente, como
consequência da redução da mortalidade entre crianças com baixo peso ao nascer. bebês (o que,
potencialmente, poderia representar um relaxamento da seleção no baixo peso ao nascer, se tal característica
fosse hereditária). Os efeitos da desnutrição foram observados apenas nas crianças nascidas após a instalação
da torneira, e não em todas as faixas etárias, sugerindo que a melhoria do acesso à água aumentou a
probabilidade de os bebés com baixo peso à nascença chegarem ao termo e sobreviverem a períodos iniciais
críticos da infância.
Outro exemplo de uma intervenção potencialmente mal aplicada é a fortificação com ferro da fórmula láctea
infantil. As reservas de ferro dos bebês são em grande parte acumuladas ao longo da gestação e diminuem
nos primeiros meses pós-parto em bebês amamentados, uma vez que o leite humano tem baixo teor de ferro
(0,2–0,5 mg l-1). Este declínio geralmente tem sido visto como patológico, resultando assim num debate sobre
a quantidade apropriada de fortificação de ferro na fórmula infantil: esta pode variar de 4 a 12 mg l-1, de modo
que mesmo os níveis mais baixos são uma ordem de grandeza mais elevados. do que aqueles encontrados no
leite materno. Quinn (2014) sugeriu que as coisas estão ao contrário e que elevados níveis de fortificação
podem, de facto, ser patológicos. A sua hipótese é que a depleção de ferro ao longo do início da vida é uma
resposta adaptativa ao início do desmame e à introdução de alimentos não lácteos. Muitas bactérias necessitam
de ferro para crescer e se replicar, portanto, níveis baixos de ferro podem limitar a duração e a gravidade de
qualquer infecção à qual uma criança seja exposta durante a introdução de alimentos sólidos. A seleção pode,
portanto, ter favorecido as mães que produziram leite com baixo teor de ferro, juntamente com os descendentes
com reservas diminuídas de ferro no desmame, pois isso aumentaria a probabilidade de sobreviver ao período
de desmame. Embora atualmente não tenhamos os dados necessários para testar completamente esta
hipótese, Quinn (2014) cita dados de vários estudos que demonstram que baixos níveis de ingestão de ferro
durante a infância não estavam associados a níveis mais elevados de anemia e, num estudo, baixos níveis
de ingestão de ferro durante a infância não estavam associados a níveis mais elevados de anemia e, num
estudo, baixos níveis de ingestão de ferro durante a infância não estavam associados a níveis mais elevados
de anemia. os níveis de ferro foram associados a taxas mais baixas de infecção e maior crescimento da
cabeça. Neste mesmo estudo, a suplementação de ferro não contribuiu em nada para reduzir ainda mais o
risco de anemia, mas foi associada a taxas mais elevadas de doenças gastrointestinais e à redução do
crescimento (Domellöf et al. 2001). As práticas contemporâneas de fortificação podem, portanto, minar estes
mecanismos de adaptação e aumentar as probabilidades de as crianças adoecerem, em vez de lhes proporcionarem um impulso
A aplicação de uma perspectiva evolucionista ajuda, assim, a compreender por que razão os desenvolvimentos
tecnológicos destinados a melhorar a qualidade de vida materna e infantil podem potencialmente sair pela
culatra. Estes exemplos também têm implicações políticas. Por exemplo,
a introdução de avanços tecnológicos que não consideram os impactos na fertilidade das mulheres
pode agravar os problemas de crescimento populacional, pelo que as iniciativas de desenvolvimento
precisam de incluir disposições para o planeamento familiar e o acesso a contracepção eficaz. Da
mesma forma, se os baixos níveis de ferro são adaptativos na primeira infância, isto tem implicações
para as directrizes do governo e da OMS relativas ao conteúdo nutricional da fórmula infantil.
10.5 Pensando de forma diferente sobre o controle da fertilidade
A própria utilização de contraceptivos também é algo que tem sido estudado através de uma
perspectiva evolutiva. Isto muitas vezes parece bastante estranho, dado que a disponibilidade de
contracepção fiável tem sido apontada como a razão pela qual as pessoas já não maximizam a sua
aptidão nas sociedades industriais modernas. Por exemplo, Lutz et al. (2006, p. 172) afirmam que
“através da introdução da contracepção moderna, o vínculo evolutivo entre o desejo sexual e a
procriação foi quebrado e agora a reprodução é meramente uma função de preferências individuais e
normas culturalmente determinadas” (ver também Vining 1986; Pérusse 1993). Na verdade, na nossa
experiência, as pessoas muitas vezes assumem que o termo “população de fertilidade natural” se
refere àquelas em que a utilização de contraceptivos é baixa ou ausente, quando se refere
simplesmente à falta de controlo da fertilidade específico da paridade (grosseiramente falando, há não
há tamanho de família alvo ou 'regra de interrupção'). As populações de fertilidade natural podem
praticar e praticam o controle da fertilidade (mas muitas vezes com métodos menos confiáveis do que
a pílula anticoncepcional) e há evidências generalizadas do uso de contraceptivos e abortivos que
remontam à antiguidade (Colleran e Mace 2015; McLaren 1990; Riddle 1994).
A tentativa de controlar a fertilidade não deve, portanto, ser automaticamente vista como uma ruptura
entre o sexo e a procriação, tornando irrelevantes as explicações evolutivas. A existência de
compromissos fundamentais entre o investimento na reprodução continuada e o investimento noutros
domínios, como o crescimento, a manutenção corporal e o cuidado da descendência existente, impede
qualquer organismo de produzir o número máximo de descendentes de que é fisiologicamente capaz.
Assim, as tentativas de controlar certos aspectos destas compensações, nomeadamente o número e
o momento da prole, devem ser vistas como parte integrante da história de vida humana e das
estratégias de investimento parental, independentemente de estas serem alcançadas por meios
fisiológicos ou tecnológicos. Na verdade, em alguns casos, uma perspectiva de história de vida fornece
uma explicação mais satisfatória do que aquela que assume que a utilização de contraceptivos reflecte
apenas a transmissão e adopção de novas normas culturais arbitrárias.
Por exemplo, Alvergne et al. (2011) não encontraram evidências de que a adesão a redes sociais
ou espaciais influenciasse a utilização inicial de contracepção pelas mulheres etíopes durante as
fases iniciais de uma transição demográfica. Pelo contrário, a adopção inicial de contraceptivos foi
um meio pelo qual as mulheres puderam regular a sua fertilidade e aumentar o investimento parental
por filho (Alvergne et al. 2013). Na verdade, 96% das mulheres que adoptaram contraceptivos pela
primeira vez já tinham reproduzido: as mulheres tinham quase quatro filhos em média no momento da
utilização de contraceptivos (Alvergne et al. 2011). Além disso, as crianças nascidas antes de as suas
mães adoptarem a contracepção tinham menos probabilidades de morrer antes dos cinco anos de
idade do que os filhos de mães que não contracepção. É, portanto, plausível argumentar que o uso de
contracepção pode ter efeitos de melhoria da aptidão física, através do aumento do investimento na
prole e do aumento da sobrevivência. Observando os padrões das mulheres, antes e depois de
adotarem a contracepção, descobriu-se que as mães eram menos propensas a
10.5 Pensando de forma diferente sobre o controle da fertilidade 211
reproduziram após curtos intervalos entre partos depois de terem adoptado a contracepção, mas isso não
teve qualquer efeito subsequente no risco de mortalidade dos seus filhos. Este último resultado reflecte
possivelmente o facto de o aumento da utilização de contraceptivos entre as mulheres também coincidir
com outras iniciativas de desenvolvimento na região que serviram para reduzir a mortalidade infantil.
No geral, portanto, as mulheres desta amostra aparentemente começaram a usar contracepção para
prolongar o espaçamento entre os nascimentos, permitindo-lhes investir mais nos seus filhos actuais.
Além disso, isto foi um produto da inovação comportamental individual por parte das mulheres, e não da
difusão social de novas normas culturais (arbitrárias) (em última análise, este deve, claro, ser o caso, dado
que as novas normas requerem uma fonte a partir da qual possam difundir-se). ).
Os resultados de Alvergne et al. (2013) falam, portanto, de teorias relativas ao declínio da fertilidade de
forma mais geral. Embora as mudanças nas normas culturais do tamanho desejado da família contribuam,
sem dúvida, para o declínio da fertilidade, também é possível que, como Alvergne et al. (2013) salientam
que, quando a mortalidade diminui antes da fertilidade e o tamanho da família aumenta mais rapidamente
do que o esperado, o uso de contraceptivos pode, de facto, representar a adesão a uma norma cultural
estável e localmente adaptativa para famílias de tamanho intermédio, embora através de novas soluções
tecnológicas. significa (ver também Winterhalder e Leslie 2002; Carey e Lopreato 1995).
É claro que há certas situações em que o controlo rigoroso da fertilidade não serve claramente para
maximizar a aptidão: escolher voluntariamente não ter filhos e investir recursos em férias de luxo ou
noutros bens de consumo é um exemplo (mas também é importante lembre-se de que indivíduos de todas
as espécies às vezes não conseguem maximizar sua aptidão; tal variabilidade é, afinal, o motor da seleção
natural). Da mesma forma, as transições demográficas que ocorreram ao longo dos séculos XIX e XX na
Europa e na América do Norte, onde as populações passaram de regimes de alta fertilidade/alta mortalidade
para regimes de baixa fertilidade/baixa mortalidade sugerem que as pessoas não já não maximizam a
aptidão no Ocidente industrializado (Sear et al. 2016). Argumentou-se que estas mudanças no
comportamento reflectem a adopção de normas culturais e/ou a evolução de mecanismos psicológicos
destinados a optimizar o investimento parental nas crianças, o que leva a compromissos extremos entre
quantidade e qualidade em ambientes industriais modernos, nenhum dos quais serve para melhorar aptidão
(veja os artigos em Lawson et al. 2016 para uma exploração completa dessas questões).
Mesmo nesses casos aparentemente claros de comportamento desadaptativo, é necessária alguma

cautela. Burnside et al. (2012), por exemplo, argumentam que os aumentos dramáticos na utilização de
energia não metabólica nos últimos 10 000 anos, que tornaram possíveis as revoluções agrícola, industrial
e tecnológica, também podem e devem ser tidos em conta nas avaliações da história da vida humana. Isto
ocorre porque a fecundidade e as taxas reprodutivas das fêmeas humanas não são limitadas pelo seu
metabolismo como em outros mamíferos, mas variam com o uso total de energia (Moses e Brown 2003).
Burnside et al. (2012) demonstraram assim que se a nossa “energia extrassomática” na forma de consumo
de combustíveis fósseis fosse considerada como uma contribuição para o metabolismo humano, então o
uso total de energia de uma mulher americana moderna seria equivalente ao previsto para uma primata
hipotético de 30.000 kg. Visto neste contexto, a produção reprodutiva ao longo da vida dos humanos
industriais modernos é precisamente aquela prevista pela teoria da história de vida para um animal de
tamanho tão vasto, complicando assim a noção de que os humanos industriais modernos são capazes de
criar muito mais filhos do que realmente produzem (e de acordo com DeLong et al. (2010), tais considerações
também significam que é improvável que o resto do planeta passe por uma transição demográfica em
apenas
da mesma forma: o custo energético de fazer isso excede até agora a energia proveniente de combustíveis fósseis que
estará disponível e, consequentemente, não pode retardar o crescimento populacional).
A relação entre o uso de energia e a fertilidade não é apenas aparente quando são feitas comparações entre espécies,
mas também entre culturas e ao longo do tempo dentro das culturas humanas. Na verdade, a quantidade de energia
extrasomática utilizada por uma população é um bom preditor de componentes de aptidão como fertilidade, mortalidade
infantil e idade da primeira reprodução (Burger et al. 2011). Isto é, essas características parecem ser altamente plásticas
e respondem prontamente a aumentos de energia extrasomática. Como Burger et al. (2011) também mostram, no entanto,
que o mesmo não se aplica à expectativa de vida e à idade na menopausa; estes estão apenas fracamente relacionados
com o uso de energia e parecem ser mais limitados fisiologicamente. O que isto significa é que alguns humanos industriais
têm uma vida reprodutiva muito mais curta do que o previsto para um macaco do nosso tamanho (King Kong). Ou seja, o
aumento da idade à primeira reprodução (que decorre de um aumento na energia extrasomática e, portanto, de um
aumento efectivo no tamanho do corpo) não é compensado por um período mais longo de produtividade, como preveria a
teoria da história de vida. Esta pode ser a razão pela qual a fertilidade dos seres humanos industriais cai para níveis
inferiores aos de reposição (ou seja, menos de dois filhos por mulher) em alguns casos.1 Dito isto, a maior plasticidade da
idade ao primeiro nascimento e da fertilidade, ambas mostrando moderada herdabilidade, sugere que a selecção poderia
continuar a actuar – favorecendo uma idade mais baixa no primeiro nascimento, por exemplo – e os níveis de fertilidade
poderiam aumentar no futuro.
Não há, portanto, razão para acreditar que os actuais níveis “mais baixos” de fertilidade abaixo da reposição sejam
irreversíveis. Na verdade, como salientam Burger e DeLong (2016), não existe um princípio demográfico genuíno e
teoricamente fundamentado para aceitar que este seja o caso; resulta apenas do pressuposto de que o crescimento
económico sustentado continuará e que os retornos do capital humano permanecerão elevados. A aplicação da teoria da
evolução às questões demográficas proporciona um meio muito poderoso para compreender as mudanças contemporâneas
no comportamento da fertilidade e, portanto, para gerar mais previsões populacionais precisas.
10.6 Contracepção Moderna e Escolha do Companheiro
O uso de contraceptivos também foi estudado no contexto das preferências e da escolha do parceiro, e o trabalho que
discutimos abaixo também ajuda a reforçar o nosso ponto de vista sobre a necessidade de uma interpretação cuidadosa
e cautelosa de descobertas específicas. Neste caso, o pensamento evolutivo foi utilizado para fornecer uma nova
perspectiva relativamente aos efeitos secundários imprevistos dos contraceptivos orais (ACO) no funcionamento sexual
das mulheres.
Desde a introdução da pílula contracetiva oral, surgiram preocupações sobre os seus efeitos negativos na libido das
mulheres. No entanto, revelou-se difícil identificar o mecanismo responsável por tais efeitos, e é igualmente difícil prever
quais as mulheres que os sofrerão (Burrows et al. 2012; Sanders et al. 2001). Uma possível explicação evolutiva,
conhecida como a “hipótese da congruência”, é que o uso de CO influencia aspectos do processo de escolha do parceiro,
com o resultado de que a atração de uma mulher pelo seu parceiro pode mudar ao longo do tempo se ela interromper ou
começar a tomar a pílula, porque ela
1 Contudo, é necessária alguma cautela aqui, uma vez que as previsões da história de vida são feitas ao nível
individual, enquanto a relação entre o uso de energia e a fertilidade ocorre ao nível da população. Precisamos,
portanto, de estar conscientes da falácia ecológica: as relações ao nível agregado não se traduzem
necessariamente na mesma relação ao nível individual (ver Pollet et al. (2014, 2015) para mais detalhes).
10.6 Contracepção Moderna e Escolha do Companheiro 213
o actual estado contraceptivo já não corresponde ao seu estado durante a formação da parceria (Roberts et al.
2012, 2013, 2014; Alvergne e Lummaa 2010). Há evidências que sugerem, por exemplo, que o complexo
principal de histocompatibilidade (MHC) exerce uma influência nas preferências de parceiros (especificamente
aquelas relacionadas ao odor), com preferências mostradas para parceiros diferentes do MHC (Wedekind et al.
1995; Havlicek e Roberto 2009). No entanto, foi demonstrado que o uso de COs muda as preferências em
relação à similaridade do MHC (Roberts et al. 2008). Assim, os casais que se formam quando uma mulher está
a tomar contraceptivos devem ter maior probabilidade de apresentar semelhança com o MHC. Se a mulher
parar de tomar contraceptivos à medida que o relacionamento se desenvolve, isso pode levar a uma mudança
nas preferências das mulheres pela dissimilaridade do MHC, a uma redução na atração pelo seu parceiro e a
uma perda de libido, que é mediada pelo uso de contraceptivos orais. mas não é causado diretamente pela
pílula em si (Roberts et al. 2012).
Em apoio a isso, Roberts et al. (2012) descobriram que as mulheres que usaram COs durante a formação da
parceria, e depois tiveram o seu primeiro filho com esse mesmo parceiro, obtiveram pontuações mais baixas
numa série de medidas de satisfação sexual com os seus parceiros em comparação com as não utilizadoras, e
eles também classificaram o corpo do parceiro como menos atraente. Em um segundo estudo, Roberts et al.
(2014) apresentaram um teste mais poderoso da hipótese de congruência e evidências mais convincentes de
seus efeitos. Aqui, pediram a ambos os membros de um casal que avaliassem a sua satisfação no relacionamento
e obtiveram informações detalhadas sobre o uso atual e anterior de CO pelas mulheres. Desta forma, eles
poderiam obter uma medida de congruência entre o uso de CO por uma mulher durante a escolha do parceiro e
seu uso atual de CO, e testar se isso previa melhor sua satisfação no relacionamento do que o uso de CO
durante a formação do parceiro ou o uso de CO atual sozinho. Este desenho também permitiu que Roberts et
al. (2014) para explorar diferentes caminhos para a congruência no uso de CO (ou seja, usuários que
permaneceram usuários versus não usuários que permaneceram não usuários). Finalmente, pedir a opinião dos
parceiros masculinos permitiu que Roberts et al. (2014) para investigar como a congruência no uso de CO
afetou as avaliações de satisfação dos homens versus as mulheres.
Em linha com a hipótese da congruência, a satisfação sexual das mulheres foi prevista pelo estatuto de CO
congruente, mas a congruência não afectou a satisfação não sexual das mulheres, nem previu a satisfação dos
homens com os seus parceiros. Esta última conclusão apoia assim a ideia de que as mudanças no estatuto de
CO das mulheres influenciam directamente a satisfação das mulheres, em vez de serem uma consequência de
mudanças na atracção dos homens pelos seus parceiros devido a uma mudança no seu estatuto de CO. Além
disso, houve evidência moderada de uma interação entre o uso anterior e atual de contraceptivos orais, onde
a não congruência através de qualquer uma das duas vias possíveis foi associada a uma satisfação mais baixa
do que as mulheres cujo estatuto permaneceu congruente. É importante ressaltar que nem o status de CO
anterior nem o atual por si só poderiam explicar qualquer aspecto da satisfação sexual das mulheres. Estes
resultados foram, portanto, argumentados para explicar por que os efeitos negativos dos contraceptivos orais
sobre a libido e o comportamento das mulheres muitas vezes se mostram ilusórios; compreender os efeitos dos
contraceptivos hormonais requer uma avaliação de como o uso de CO pelas mulheres muda em relação à
formação de parceria e possíveis mudanças nos níveis de atração específicos do parceiro mediados
hormonalmente pelas mulheres.
Uma replicação recente do estudo de Roberts de 2014, no entanto, não conseguiu encontrar qualquer apoio
para a hipótese da congruência (Jern et al. 2018). O estudo foi realizado numa grande amostra de mulheres
finlandesas (n = 948), o que lhe deu poder estatístico suficiente para detectar os tamanhos dos efeitos relatados
anteriormente. Os únicos efeitos encontrados foram diferenças na satisfação sexual entre mulheres que usaram
consistentemente COs e aquelas que não o fizeram, com usuárias consistentes de CO apresentando pontuações
mais altas de satisfação sexual do que as não usuárias (e nenhum efeito para pontuações de satisfação no
relacionamento). Jern et al. (2018) concluíram que
os efeitos de congruência relatados no estudo anterior de Roberts provavelmente surgiram do fato de que
havia uma distribuição desigual dos usuários atuais de CO entre os grupos de usuários congruentes e
incongruentes. Ou seja, no grupo de usuários congruentes, os participantes estavam distribuídos igualmente
entre usuários atuais e não usuários, mas no grupo de usuários incongruentes, 115 dos participantes eram
não usuários atuais (ou seja, haviam parado de tomar COs após a formação da parceria), e apenas 35
participantes eram usuários atuais (ou seja, começaram a tomar COs após a formação da parceria). Como
resultado, a diferença entre os grupos que foi considerada um efeito da congruência no uso de CO pode
simplesmente ter refletido a consistência no uso de CO: o grupo congruente tinha usuários muito mais
consistentes do que o grupo incongruente.
Como Jern et al. (2018), os estudos da hipótese da congruência receberam ampla atenção tanto na
comunidade acadêmica quanto na grande mídia (incluindo a Time, a revista Women's Health e o jornal
Guardian). É, portanto, possível que estes estudos possam ter influenciado as decisões das mulheres
relativamente ao uso de contraceptivos, ou influenciado as suas percepções sobre o provável sucesso do
seu relacionamento a longo prazo. Estas novas descobertas, que sugerem que o efeito de congruência
pode não existir, ilustram tanto a importância vital da replicação como os perigos de aceitar os efeitos como
reais antes de a replicação ocorrer. Ao mesmo tempo, uma única não replicação não exclui necessariamente
a existência do efeito de congruência (por exemplo, é possível, embora improvável, que as mulheres
finlandesas por si só não sejam susceptíveis a estes efeitos). São necessárias mais replicações antes de
podermos afirmar conclusivamente que a hipótese da congruência não consegue explicar os efeitos
negativos da pílula sobre a libido, e deveríamos considerar que o júri ainda não decidiu, em vez de aceitar
quaisquer conclusões firmes de uma forma ou de outra.
10.7 Evolução e Tecnologias de Reprodução Assistida
Os seres humanos não só desenvolveram tecnologias para limitar ou controlar a fertilidade, mas também
para superar o problema da infertilidade tanto em homens como em mulheres – algo que se estima que
afecte ÿ10% dos casais em países industrializados (Gnoth et al. 2003), e ÿ 80 milhões de pessoas em todo
o mundo (Vayena et al. 2002), com a prevalência mais elevada no chamado “cinturão de infertilidade” da
África Central e Austral (Inhorn e van Balen 2002).
O primeiro “bebê de proveta”, Louise Brown, foi concebido através de fertilização in vitro (FIV) e nasceu em
1978. Desde então, mais de cinco milhões de crianças nasceram através de tecnologias de reprodução
assistida (ARTs) (Inhorn e Birenbaum-Carmeli 2008) e em alguns países, 4% de todos os recém-nascidos
são concebidos por fertilização in vitro (Kupka et al. 2014). As ARTs agora incluem não apenas a fertilização
in vitro para mulheres com trompas de falópio bloqueadas, mas também a inseminação intrauterina (IUI), a
inseminação por um doador (DI) e a injeção intracitoplasmática de espermatozoide (ICSI) para combater a
infertilidade masculina, a última das quais envolve a injeção de ' espermatozóides fracos diretamente nos
oócitos. Além disso, a frequência da doação de óvulos e da barriga de aluguel gestacional está aumentando.
Além de desafiarem as visões tradicionais de parentesco (as crianças podem potencialmente ter três
pais), os TAR expandem a opção de parentalidade para casais homossexuais (através de inseminação de
doadores ou barriga de aluguer) e mudam o que as pessoas consideram ser a resposta “natural” à infertilidade.
Na Europa e na América, onde a adopção já foi vista como a forma mais aceitável e natural de indivíduos
inférteis se tornarem pais, há um desejo crescente de que as pessoas “perseguissem o laço de sangue”
(Ragoné 1996) e usassem TARV para conceber seus próprios
10.7 Evolução e Tecnologias de Reprodução Assistida 215
filhos biológicos. Esta é agora considerada a opção mais “natural”, embora exija uma intervenção
tecnológica massivamente coreografada por uma ampla variedade de profissionais médicos
(Thompson 1996, 2005). Há também um número crescente de mulheres na pós-menopausa com
mais de 50 anos que conseguem gestações de fertilização in vitro usando assistência hormonal e
óvulos de doadores (sejam os seus próprios óvulos previamente congelados ou os de uma mulher
mais jovem) – um meio tecnológico e extrasomático para contornar o limite fixo para o ser humano.
vida reprodutiva identificada acima. Talvez mais do que qualquer outra invenção humana, as artes
visuais confundem as nossas antigas noções de natureza e criação, biologia e cultura. Em princípio,
os embriões podem ser «projetados, armazenados, trocados e implantados em qualquer útero»
(Hanevik et al. 2016) e, portanto, é provável que a reprodução se torne cada vez mais independente
da idade, do género e da orientação sexual (para uma revisão abrangente e fascinante da como as
TAR afetam não apenas a nossa compreensão do parentesco e da paternidade, mas também da
equidade de género, da desigualdade social e da bioética, ver Inhorn e Birenbaum-Carmeli 2008).
Assim, embora a ligação entre sexo e reprodução tenha sido quebrada pelas TARV, elas têm, no
entanto, a capacidade de influenciar potencialmente os processos evolutivos. A fertilização in vitro
envolve uma série de ambientes artificiais, procedimentos e critérios de seleção que são distintamente
diferentes daqueles que ocorrem no útero. Em condições naturais, são selecionados folículos
grandes com alta sensibilidade ao hormônio folículo estimulante (FSH) e ao hormônio luteinizante
(LH), e há um único oócito que sofre ovulação. Essas pressões são relaxadas sob condições de
fertilização in vitro, onde todos os folículos, exceto os menores, são aspirados e vários oócitos são
subsequentemente selecionados para posterior manipulação. Por sua vez, esta manipulação exerce
uma série de novas pressões de seleção, incluindo a capacidade de resistir à punção da agulha e à
remoção do citoplasma no caso da ICSI (Hanevik et al. 2016).
O mesmo se aplica, obviamente, aos espermatozóides. Na ausência de intervenção humana, os

espermatozóides bem-sucedidos são excelentes nadadores de longa distância, que podem atravessar
o muco vaginal e localizar o oócito por meios quimiotáticos, enquanto os processos de seleção de
fertilização in vitro favorecem os velocistas, que podem nadar mais rápido em distâncias mais curtas
e rapidamente. penetrar no ovo. No caso da ICSI, as pressões de seleção normais são quase
totalmente relaxadas, uma vez que os espermatozóides de baixa motilidade que claramente não
poderiam fertilizar um óvulo em condições típicas têm a oportunidade de fazê-lo, e nem sequer
precisam possuir a capacidade de penetrar no óvulo. ovo (Hanevik et al. 2016).
Por outro lado, a fertilização in vitro impõe novas barreiras de seleção aos embriões criados em
laboratório. Estas ultrapassam a barreira imposta pelas trompas de falópio, mas esses embriões
precisam passar pelo processo computadorizado pelo qual a morfologia e o desenvolvimento do
embrião são analisados e avaliados visualmente. Como Hanevik et al. (2016), isto significa que os
algoritmos informáticos compreendem agora uma barreira de seleção que não tem análogo ao
processo normal de transporte do embrião até ao útero. Da mesma forma, os oócitos e os embriões
estão cada vez mais sujeitos ao congelamento – outro processo laboratorial que deve ser suportado
se quisermos ser seleccionados para futura fertilização e implantação. O aumento da robustez
exigida dos espermatozóides, oócitos e embriões da fertilização in vitro pode ocorrer às custas de
outras características que ainda não identificamos (Hanevik et al. 2016); isto não quer dizer que o
resultado será negativo ou prejudicial, apenas que precisamos de reconhecer a forma como estes
novos regimes selectivos representam uma forma particularmente potente de coevolução gene-
cultura; estas novas intervenções tecnológicas ocorrem no ponto em que a selecção natural operou
com mais força.
Finalmente, Hanevik et al. (2016) apontam que as ARTs selecionam que determinadas pessoas se
reproduzam por esses meios tecnológicos. Eles dão o exemplo da Noruega, onde uma mulher com IMC
de 25 será elegível para tratamento de fertilização in vitro financiado pelo Estado, mas outra com IMC
de 45 não. O elevado custo da fertilização in vitro representa, portanto, outra forma de barreira de
seleção para aqueles que não têm acesso a fundos públicos e seleciona aqueles com baixos
rendimentos, tanto nos países economicamente desenvolvidos, como também estabelece um diferencial
entre países de baixos e altos rendimentos.
Um resultado possível – embora extremo – das TARV, então, é que geraremos uma população
distinta de humanos que depende inteiramente da fertilização in vitro para se reproduzir, com certas
características ligadas à infertilidade não mais sujeitas à seleção, ou experimentando uma forma de
seleção positiva. . Sabe-se que tanto a endometriose (que leva ao bloqueio das trompas de falópio)
quanto a síndrome dos ovários policísticos (que causa anovulação) são hereditárias (Treloar et al. 1999;
Vink et al. 2006), de modo que um aumento na prevalência de fertilização in vitro pode levar a um
aumento prevalência dessas condições em populações específicas. Da mesma forma, os rapazes
concebidos pela ICSI têm maior probabilidade de apresentar uma malformação do pénis conhecida
como hipospádia (Ericson e Källén 2001) (numa reviravolta histórica do destino, o primeiro registo de
inseminação artificial foi realizado para ajudar um homem que sofria de esta condição particular) (Home,
1799).
Como Hanevik et al. (2016), ainda estamos muito longe de compreender as potenciais consequências
evolutivas a longo prazo das TARV, dado que o indivíduo mais velho com fertilização in vitro ainda tem
apenas quarenta e poucos anos. As TARV, no entanto, forçam o reconhecimento de que os humanos
estão a tornar-se biologicamente, bem como culturalmente, dependentes da nossa própria tecnologia.
Hanevik et al. (2016) sugerem que, até à data, uma perspectiva evolucionista pode ter recebido atenção
limitada devido às implicações de que as ART permitem que indivíduos “inferiores” se reproduzam,
levando a argumentos odiosos ao estilo da eugenia contra ela. Obviamente, tais conclusões normativas
não são garantidas, até porque a selecção natural não conduz às soluções “melhores” ou “mais
adequadas” no sentido coloquial, mas simplesmente aos resultados que são mais bem sucedidos num
determinado ambiente. A mensagem principal é que, como mencionámos no início, uma abordagem
evolucionista requer um certo grau de cautela e um nível adequado de humildade.
10.8 Sem almoço grátis
Podemos ilustrar este último ponto com uma última história de advertência relativa ao tratamento de
úlceras estomacais. Sabemos agora que o Helicobacter pylori é a causa das úlceras estomacais, graças
aos esforços de Barry Marshall e Robin Wallace, que ganharam o Prémio Nobel da Medicina em 2005
por esta descoberta. H. pylori é uma das bactérias intestinais mais proeminentes que adquirimos durante
a infância e, entre outras coisas, está envolvida na regulação dos hormônios gástricos, afetando o pH
gástrico (Blaser e Falkow 2009). Mais de 50% de todas as células encontradas no nicho gastrointestinal
são células de H. pylori.
Quando Marshall e Wallace sugeriram pela primeira vez que a causa das úlceras estomacais era
bacteriana, no início da década de 1980, a ideia foi recebida com ceticismo: ninguém acreditava que
qualquer bactéria pudesse sobreviver ao ambiente ácido do estômago. Quando experimentos que
tentaram infectar leitões com H. pylori falharam, Barry Marshall, em uma maravilhosa demonstração
de auto-experimentação, (in)famosamente bebeu um pouco de cultura de H. pylori, determinado a
provar que era a causa de úlceras pépticas ( ele esperava que isso ocorresse anos depois).
10.9 Conclusão 217
Em poucos dias, ele começou a sentir náuseas e cerca de uma semana depois desenvolveu gastrite grave,
e o H. pylori foi cultivado em seu estômago. Depois de duas semanas, ele começou a tomar antibióticos, a
inflamação desapareceu e ele demonstrou que a gastrite era causada pela bactéria (você pode ler a história
completa no discurso de Barry Marshall no Prêmio Nobel) (Marshall e Warren 2005; Marshall e Adams
2008). Após esta descoberta, também foi demonstrado que o H. pylori aumenta substancialmente o risco
de um tipo particular de cancro do estômago (Blaser et al. 1995; Helicobacter and Cancer Collaborative
Group 2001).
Dado o seu estatuto de agente patogénico humano ligado a doenças devastadoras e fatais, as empresas
farmacêuticas gastaram muito tempo e esforço no desenvolvimento de um meio de erradicar o H. pylori do
intestino humano. Por que não quereríamos eliminar uma fonte potencial de mortalidade, especialmente
uma fonte tão desagradável como o cancro gástrico? No entanto, como salienta Blaser (2006), o facto de
todos os mamíferos terem um ou outro tipo de espécie de Helicobacter residente nos seus intestinos,
combinado com a nossa longa história de coevolução com o H. pylori, talvez nos devesse ter dado uma
pausa. Estudos genéticos de H. pylori demonstraram que a diversidade entre as estirpes diminui com a
distância da África Oriental, tal como acontece com a diversidade genética humana, sugerindo que o H.
pylori coevoluiu com os humanos ao longo dos últimos 60 000 anos (pelo menos) (Linz et. al. 2007). O H.
pylori é, portanto, encontrado em todas as populações humanas e (até recentemente) a sua prevalência
era de cerca de 80%, mas apenas um número relativamente pequeno de pessoas sofreu quaisquer efeitos
nocivos devido a estirpes patogénicas.
As consequências potenciais de livrar a nossa microbiota do seu agente mais dominante não figuraram
nestes esforços para nos “curar” das nossas infecções por H. pylori, mas, como observa Blaser (2010),
estamos agora a receber uma espécie de alerta. , à medida que começamos a reconhecer alguns dos
custos associados ao nosso “desaparecimento da microbiota” (Blaser e Falkow 2009). Por exemplo,
Sonnenberg et al. (2010), num estudo com mais de 78 000 pacientes norte-americanos, descobriram que a
ausência de H. pylori estava associada à presença de uma condição chamada esófago de Barrett, que
envolve alterações anormais nas células da parte inferior do esófago, uma condição que pode tornam-se
malignos e levam ao adenocarcinoma esofágico (EAC) (uma forma particularmente desagradável de câncer
de garganta). O esôfago de Barrett, em primeiro lugar, se desenvolve a partir de uma condição chamada
doença do refluxo gastroesofágico (DRGE), que também parece estar ligada à ausência de H. pylori. Como
o H. pylori é o micróbio mais comum, também é possível que não seja a perda do H. pylori em si, mas de
outra espécie que ocorre em densidade mais baixa e, portanto, não é detectada por tais estudos. O H. pylori
poderia, portanto, ser apenas um marcador da perda de algum outro microrganismo.
Ao longo do último século, portanto, a prevalência do H. pylori tem vindo a diminuir de forma constante
entre os países economicamente desenvolvidos, ao ponto de menos de 6% das crianças dos EUA serem
actualmente portadoras da doença, e a incidência tanto de úlceras pépticas como de cancro gástrico
diminuiu proporcionalmente em a população adulta (Blaser 2006). Ao mesmo tempo, a DRGE, o esôfago
de Barrett e o EAC aumentaram. Essencialmente, parece que trocámos um conjunto de doenças
desagradáveis, mas curáveis, por outro conjunto de doenças igualmente desagradáveis, mas actualmente
menos curáveis, e geramos uma nova pressão selectiva sobre os humanos.
10.9 Conclusão
Os exemplos que cobrimos aqui ilustram que as explicações evolutivas modernas vão muito além dos tipos
de explicações biológicas/genéticas caricaturadas que os críticos temem.
As teorias evolucionistas permitem-nos testar hipóteses bem formuladas e oferecer respostas convincentes.
explicações para uma variedade de características e comportamentos humanos nas populações

contemporâneas, particularmente aqueles que parecem contra-intuitivos. A maioria dos nossos exemplos
aqui diz respeito à fertilidade de uma forma ou de outra, e isso não foi por acaso. A fertilidade está no
cerne da biologia evolutiva, e usar uma lente evolutiva oferece uma ajuda eficaz para a compreensão das
estratégias reprodutivas dos humanos contemporâneos, incluindo como e por que ocorre a utilização de
contraceptivos, padrões de declínio da fertilidade ao longo da história e em todo o mundo, bem como
forçar o reconhecimento de que os actuais níveis de fertilidade não precisam de persistir indefinidamente
e que as intervenções tecnológicas no processo reprodutivo são susceptíveis de ter consequências
evolutivas.
Além disso, esperamos ter mostrado como a agência humana e a tomada de decisão consciente não
nos permitem, de facto, transcender a nossa biologia da forma como muitas vezes imaginamos: a tomada
de decisão humana activa, concebida para melhorar a saúde e aumentar o bem-estar, tem por si só gerou
um novo conjunto de problemas de saúde e populacionais de base biológica que agora temos de resolver.
Uma lição ainda mais ampla é que uma perspectiva evolutiva sobre o comportamento humano,
especialmente nas populações contemporâneas, significa mais do que apenas focar nas circunstâncias
individuais. Devemos também ter em conta os factores históricos, culturais e sociológicos que influenciam
a forma como os governos e a indústria agem face aos avanços tecnológicos de vários tipos.
A mensagem final a levar para casa, então, é que uma abordagem evolutiva ao comportamento humano
requer uma compreensão dos emaranhados da natureza e da criação, da cultura e da biologia, e tem
muito a oferecer ao estudo de sociedades que diferem amplamente daquelas das populações ancestrais.
Através de uma variedade de capacidades “extrasomáticas”, incluindo a extensa aprendizagem social, o
uso de ferramentas e tecnologia, e o aproveitamento de combustíveis fósseis e outras formas de energia,
podemos adaptar-nos e adaptamo-nos aos ambientes que criamos para nós mesmos muito mais
rapidamente do que normalmente é acreditava.
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223
11
Próxima geração e o estudo do comportamento

Simone Immler
Escola de Ciências Biológicas, Universidade de East Anglia, Norwich Research Park, Norwich, NR4 7TJ, Reino Unido
Vincular o comportamento à genética é notoriamente difícil por razões que incluem o desafio de definir e
quantificar o comportamento (Leshner e Pfaff 2011), a plasticidade e dependência de condição de qualquer
traço comportamental (Snell-Rood 2013) e o envolvimento de muitos genes sendo expressos
diferencialmente em diferentes tecidos em momentos diferentes (Liedvogel et al.
2011; Wahlsten 2012). No entanto, o campo da genética comportamental é incrivelmente ativo e tem visto
avanços significativos (Sokolowski 2001). Parte deste avanço pode ser explicado pelo início da era do
sequenciamento de próxima geração (NGS), onde as possibilidades de responder questões relacionadas
aos fundamentos genéticos de praticamente qualquer característica, e de características complexas, como
fenótipos comportamentais em particular, são bastante expandido (ver Capítulo 1). As tecnologias de
sequenciação e o campo relacionado da bioinformática estão a desenvolver-se à velocidade da luz e
continuam a abrir novos caminhos para o estudo de diferentes aspectos do genoma a um ritmo incrível.
Embora há menos de 10 anos, a maioria das abordagens disponíveis de NGS parecessem estar reservadas
para organismos modelo típicos, isso mudou radicalmente nesse meio tempo (Ellegren 2014) e, em teoria,
qualquer organismo pode ser usado para estudos de NGS.
Alguém pode se sentir tão feliz quanto uma pulga em uma casinha de cachorro ao escolher os caminhos
NGS a seguir, mas é também aí que começa o problema potencial. Qual caminho NGS (se houver) deve
ser seguido para vincular um fenótipo comportamental ao genótipo subjacente pode ser uma questão
crucial no início de tal esforço e pode nem sempre ter uma resposta direta. Neste capítulo, gostaria de
apresentar uma visão geral das atuais tecnologias de sequenciamento e como elas podem ser aplicadas
ao estudo da genética do comportamento. Discutirei onde residem as potenciais limitações das tecnologias
NGS e das ferramentas de bioinformática atualmente disponíveis e apresentarei exemplos onde a NGS
tem sido utilizada com sucesso para ligar genes e comportamento. Concluirei com um vislumbre de onde
poderemos ir a seguir e como as ferramentas desenvolvidas recentemente podem ser incorporadas ao
estudo dos fenótipos comportamentais.
11.1 Tecnologias Atuais de Sequenciamento
O sequenciamento tornou-se uma parte cada vez mais sólida do estudo do comportamento e, com preços
cada vez mais baixos, a produção de dados dos projetos de sequenciamento foi gerada a uma taxa
exponencial nos últimos 10 a 15 anos. O aumento exponencial é diretamente

224 11 A Próxima Geração e o Estudo do Comportamento
associado ao desenvolvimento do que é geralmente chamado de tecnologia de sequenciamento

massivamente paralelo ou de próxima geração (ver Figura 11.1 para uma descrição da tecnologia). As
tecnologias NGS permitem a recuperação de mais dados a partir de menos material, a um ritmo mais
rápido e a um preço mais baixo. Embora há 10 anos a obtenção de DNA ou RNA de uma única célula
fosse impensável e o objetivo de um projeto por si só, objetivos como a genômica e a transcriptômica
de uma única célula são cada vez mais viáveis. Na verdade, tanto que em alguns lugares já é realizado
em nível automatizado, onde centenas de células individuais são alimentadas em um robô em uma
extremidade e os dados sobre o genoma ou transcriptoma de cada célula saem na outra extremidade.
fim. O rápido desenvolvimento da tecnologia de sequenciamento unicelular é apenas um exemplo para
ilustrar os avanços que a tecnologia de sequenciamento deu num período de tempo relativamente curto,
e pode continuar a esta velocidade, abrindo mais opções.
No entanto, embora as tecnologias de sequenciação sejam mais rápidas e baratas do que nunca, é
provável que o aspecto financeiro afecte a decisão sobre qual a abordagem a adoptar para uma
determinada questão, uma vez que o preço das diferentes abordagens varia. O sequenciamento do
genoma completo é uma opção atraente, mas naturalmente cara, e pode nem sempre ser a forma mais
eficiente de responder a uma pergunta específica. Está disponível uma série de alternativas ao
sequenciamento do genoma completo, que podem produzir a quantidade adequada de informações
para fornecer resultados e informações satisfatórias. As abordagens podem diferir na forma como
cobrem todo o genoma (ver Figura 11.2) e podem ter como alvo loci ou regiões de interesse específicas
distribuídas pelo genoma (por exemplo, microarranjos, sequenciamento de DNA associado a sítios de
restrição (RAD) ou sequenciamento de exoma). Eles também diferem pela natureza dos resultados
obtidos, já que algumas abordagens fornecerão informações sobre o genótipo real, mas pouco sobre a
atividade genética (por exemplo, sequenciamento RAD, sequenciamento do genoma completo),
enquanto algumas abordagens fornecem informações sobre quais genes são expressos em que níveis
e como eles são regulados (por exemplo, sequenciamento de RNA, sequenciamento de imunoprecipitação
da cromatina (CHiP) ou sequenciamento de bissulfito). Embora a disponibilidade de um genoma de
referência sequenciado não seja de forma alguma uma obrigação para todas estas abordagens, ela
ajudará substancialmente na interpretação e identificação de genes e regiões relevantes associados a
uma característica de interesse, particularmente quando se trata de uma característica complexa. como
um fenótipo comportamental. A razão é que conhecer a estrutura do genoma e a localização dos genes
uns em relação aos outros pode fornecer informações sobre interações regulatórias e epistáticas.
Aqui, forneço uma introdução às tecnologias de sequenciamento mais importantes atualmente em
uso, com uma visão do que podemos esperar no futuro próximo. Muitas revisões excelentes de
tecnologias NGS podem ser encontradas na literatura publicada (por exemplo, Buermans e Dunnen
2014; van Dijk et al. 2014) e, portanto, não irei me aprofundar nos detalhes metodológicos de cada
abordagem, mas mencionarei os aspectos que considero relevantes para considerar ao tentar vincular
genes e comportamento. As diferentes tecnologias são organizadas por tipo de análise: (i) estudos de
associação genômica ampla (GWAS)/mapeamento de ligação, (ii) análises de expressão e (iii) análises
epigenéticas. Os principais artigos para leitura adicional são citados em cada seção de acordo.
11.1.1 Estudo de associação genômica ampla (GWAS) e mapeamento de ligação
Uma abordagem amplamente utilizada para vincular características fenotípicas a genes subjacentes é
o GWAS. O GWAS visa rastrear muitos indivíduos que variam para um fenótipo específico em uma
escala genômica ampla, sem qualquer preconceito pré-existente em relação a quaisquer regiões ou genes em
Da extração ao genoma mapeado
1) Extração
2) Cisalhamento
Relacionado
3) Preparação da biblioteca (ligação do adaptador) genoma
Rascunho do genoma
Dados RNAseq
4) Transferência para célula de fluxo (pooling)
8) Anotação
Andaime
5) Sequenciamento por síntese

A B C
Contigs
B C
7) Montagem do genoma
6) Aquisição de imagens e geração de dados de sequenciamento
Figura 11.1 Ilustração simplificada das etapas envolvidas desde a extração até a anotação do genoma durante o processo
de sequenciamento de próxima geração. (1) Extração de RNA ou DNA da amostra. (2)
O cisalhamento leva à fragmentação do DNA a ser sequenciado. (3) A preparação da biblioteca refere-se à ligação de
adaptadores para identificação de amostras durante a análise de dados. (4) As bibliotecas são agrupadas de acordo com
a cobertura/profundidade de leitura destinada a onde mais amostras por pista/célula de fluxo levam a menor
cobertura/profundidade de leitura por amostra. (5) Sequenciação dos fragmentos de DNA por síntese usando nucleotídeos
marcados bloqueados em 3' . (6) Os sinais de luz enviados da célula de fluxo são digitalizados e traduzidos em bases. (7)
Montagem do genoma alinhando e mapeando contigs de A - extremidade única, B - extremidade emparelhada, C -
sequenciamento sobreposto de extremidade emparelhada ou andaimes de D - sequenciamento de par companheiro e (8)
anotação genética e descrição de possíveis conexões funcionais com base no genoma de referência .
WGS
Exoma sequência
sequência de RNA
Matrizes/RAD seq
Seq de bissulfito
Sequência de chip
Eu eu Meu Meu Meu
Genoma Gene codificador de proteínas
Modificação da estrutura da cromatina
Figura 11.2 Uma demonstração esquemática das respectivas seções cobertas por todos os métodos descritos
neste capítulo. O sequenciamento do genoma completo (WGS) fornece as informações mais completas sobre a
sequência do genoma, seguido pelo sequenciamento do exoma, que tem como alvo apenas regiões codificadoras
de proteínas. RADseq e arrays são métodos agnósticos de amostragem de locais aleatórios ao longo do genoma. O
sequenciamento de bissulfito tem como alvo áreas enriquecidas com citosina metilada (ilhas CpG) e CHiPseq
tem como alvo proteínas modificadas com metil.
a fim de vincular a variação fenotípica com a variação genética subjacente (Bush e Moore 2012).
Inicialmente, o GWAS foi usado em humanos em conexão com o Projeto Internacional HapMap
(International HapMap Consortium 2003), que visava criar um mapa de haplótipos do genoma
humano para ser usado para avaliar a variação genética associada a doenças e problemas de
saúde. de 1 milhão de polimorfismos de nucleotídeo único genotipados (SNPs) e muitos estudos
de GWAS em humanos basearam suas matrizes de SNP no HapMap. De modo mais geral, no
passado, os estudos GWAS baseavam-se em grande parte em abordagens de sequenciamento
direcionado, como sequenciamento RAD ou microarrays, mas com os custos decrescentes do
sequenciamento de todo o genoma de alto rendimento, é cada vez mais comum que genomas
sequenciados com cobertura relativamente baixa sejam usados em vez de.
O mapeamento de ligação (ou mapeamento genético) é uma abordagem estatística usada
para avaliar as taxas de recombinação entre diferentes genes (Sturtevant 1913). Os mapas de
ligação fornecem informações sobre a probabilidade de genes serem herdados através de
gerações e, em combinação com características fenotípicas, revelam informações sobre a
associação entre fenótipos específicos e genes subjacentes. Tecnologias como microarranjos,
sequenciamento de DNA associado a sítios de restrição, sequenciamento de exoma e
sequenciamento de genoma completo são usadas para GWAS e mapeamento de ligação.
11.1.1.1 Microarranjos
Microarranjos são uma coleção de nucleotídeos únicos (por exemplo, arranjos de SNP) ou
sequências muito curtas de RNA ou DNA (sondas) associadas a genes específicos localizados
ao longo do genoma (ver Heller 2002 para revisão dos métodos). O número de sondas pode
variar substancialmente entre matrizes e pode variar de dez sondas a mais de 2 milhões de
sondas. Escusado será dizer que quanto mais sondas um conjunto contiver, maior será a
cobertura do genoma. Embora seja verdade que microarranjos podem ser fabricados para
praticamente qualquer organismo de estudo, também é verdade que microarranjos pré-existentes
oferecidos por empresas comerciais muitas vezes são um atalho substancial em termos de
tempo e energia, pois a compilação de um microarranjo do zero por si só exigirá um pouco de ambos. Outro possív
A ressalva ao uso de microarranjos é que apenas um número limitado de regiões do genoma é coberto
e, portanto, pode-se correr o risco de perder informações vitais ao não incluí-las em um arranjo. Em
outras palavras, a compilação de um novo microarranjo requer um certo nível de conhecimento do
genoma e dos genes a serem incluídos.
Embora os microarranjos tenham sido amplamente utilizados no passado, eles se tornaram um
tanto fora de moda e agora são cada vez mais substituídos por outras tecnologias e, em particular,
pelo ressequenciamento e pelo sequenciamento de RNA. Parte da razão para este declínio é que
podem surgir problemas decorrentes dos níveis de hibridização de fundo, tornando a análise dos
dados analógicos mais problemática do que a análise dos dados digitais obtidos do NGS.
11.1.1.2 Sequenciamento
RAD O sequenciamento de DNA associado ao local de restrição combina a atividade de enzimas de
restrição para cortar o genoma em fragmentos de comprimentos variados e subsequente
sequenciamento das regiões que flanqueiam os locais de restrição (ver Miller et al. 2007 para revisão
do método ). Quaisquer polimorfismos (geralmente SNPs) nas regiões flanqueadoras são usados
como marcadores e são chamados de tags RAD. A densidade das tags RAD depende fortemente da
enzima de restrição utilizada e os locais são distribuídos aleatoriamente pelo genoma.
Este método permite a interrogação de qualquer lugar entre 0,1% e 10% de um genoma e é geralmente
usado para identificar regiões do genoma que são particularmente divergentes entre grupos (ou
indivíduos) que apresentam diferenças nas características de interesse.
11.1.1.3 Sequenciamento do
Exoma As regiões codificadoras de proteínas do genoma são chamadas de exoma e o foco deste
método está no sequenciamento desta parte específica do genoma (ver Teer e Mullikin 2010 para
revisão do método). A sequenciação do exoma reduz substancialmente os custos de sequenciação e
a quantidade de dados a analisar, uma vez que geralmente ocupa apenas uma pequena parte do
genoma – em humanos, por exemplo, o exoma constitui apenas cerca de 1% de todo o genoma (Ng
et al. 2009). O processo envolve uma etapa de enriquecimento alvo na qual as regiões de interesse
são identificadas e especificadas antes do sequenciamento. Microarranjos podem ser uma forma de
capturar as regiões exômicas, que são então cortadas e amplificadas para sequenciamento
subsequente. Alternativamente, uma seleção personalizada de oligonucleotídeos é usada para
capturar as regiões específicas em solução, que são então purificadas e sequenciadas sem uma etapa
de amplificação. O sequenciamento do exoma é uma forma eficiente de identificar variantes genéticas
nos genes codificadores de proteínas de um indivíduo.
11.1.1.4 Sequenciamento do genoma

completo A tecnologia de sequenciamento de próxima geração pode ser empregada para sequenciar
todo o genoma (ver Figura 11.2) (ver Ekblom e Wolf 2014 para revisão do método).
O sequenciamento do genoma completo (WGS) pode ser usado para uma montagem de novo do
genoma de um organismo alvo que não foi sequenciado anteriormente ou para genotipagem por
sequenciamento onde os genomas de indivíduos de um organismo com um genoma de referência
estão sendo ( re-) sequenciado.
Um dos principais desafios que se pode encontrar especialmente durante montagens de genoma
de novo é o problema com regiões não codificantes contendo grandes quantidades de elementos
repetitivos e, portanto, a avaliação da variação do número de cópias (CNV) e dos elementos
transponíveis (TEs), que são notoriamente difícil de mapear. O comprimento de leitura atual das
tecnologias de leitura curta normalmente varia entre 50 (SOLiD) e 150 pb
228 11 Próxima Geração e o Estudo do Comportamento
(Illumina HiSeq), mas métodos que permitem comprimentos de leitura de até 2 × 300 pb (MiSeq), ÿ500
pb (IonTorrent), 5 kb (Pacific Biosciences), 10 kb (Illumina Moleculo) e 150 kb (10X Genomics Chromium
Technology ) com alto rendimento estão disponíveis e estão sendo desenvolvidos e melhorados.
11.1.2 Análises de Expressão Gênica
A análise da expressão gênica não tem como alvo o genoma diretamente, mas as transcrições reais na
forma de RNAs e, portanto, pode ser usada para obter informações sobre a atividade e a regulação dos
genes. No passado, métodos como reações em cadeia da polimerase em tempo real ou quantitativas
(qPCR) eram predominantemente usados para a quantificação da atividade de transcrição de genes
específicos através do uso de primers projetados. O NGS permite a quantificação de RNA em escala
genômica, permitindo o direcionamento de muitos genes de uma só vez em relativamente pouco tempo
em comparação com qualquer experimento de qPCR.
11.1.2.1 Sequenciamento de RNA (RNAseq)

O sequenciamento de RNA utiliza a tecnologia NGS para capturar o conteúdo de RNA em termos de
presença e qualidade de uma determinada amostra em um determinado momento (ver Wang et al. 2015
para revisão do método). É importante ter em mente que os perfis de RNA podem mudar de forma
relativamente rápida e drástica, mesmo em intervalos de tempo curtos e, portanto, o tempo e a
especificidade do tecido durante a coleta da amostra são cruciais. Como algumas famílias de RNA são
particularmente redundantes, mas podem não transmitir as informações necessárias (por exemplo, RNA
ribossômico), a maioria dos protocolos de extração e preparação de bibliotecas incluem etapas para eliminar tais subprodutos
O RNAseq, como tal, é geralmente inespecífico e tem como alvo quaisquer sequências de RNA
encontradas e etapas adicionais, como a execução de bibliotecas em um gel antes do sequenciamento e
o corte de bandas dentro de um comprimento específico, permitirão ainda o foco nas famílias de RNA de
interesse (por exemplo, ribonucleico mensageiro ácidos (mRNAs), ácidos microribonucleicos (miRNAs),
ácidos ribonucleicos que interagem com Piwi (piRNAs), etc.). Os perfis do transcriptoma obtidos fornecem
informações sobre produtos de splicing alternativos e modificações pós-transcricionais, bem como
alterações do genoma subjacente, como mutações (SNPs) e fusão gênica. Além disso, permitem a
quantificação de RNAs específicos e, consequentemente, a avaliação da expressão e atividade diferencial
entre grupos-alvo de interesse.
11.1.3 Análises Epigenéticas
As análises que vão além da sequência do genoma e do seu transcriptoma estão aumentando rapidamente
com o crescente interesse em mecanismos epigenéticos que não apenas contribuem para a diferenciação
celular, mas também têm o potencial de transferir informações não genéticas através das gerações. Tais
análises avaliam alterações na estrutura do DNA e da cromatina, que por sua vez estão ligadas à
atividade genética.
11.1.3.1 Sequenciamento de CHiP (CHiPseq)

A combinação da tecnologia CHiP com NGS é usada para enriquecer o DNA associado a uma proteína
marcadora específica in vivo para sequenciamento subsequente (ver Park 2009 para revisão do método).
CHiPseq permite identificar marcas epigenéticas na forma de sítios de ligação de proteínas marcadoras
associadas ao DNA, como fatores de transcrição, polimerases e outras modificações de DNA ao longo
do genoma. As informações sobre metilação de histonas
11.2 Advertências e Desafios e Algumas Soluções 229
obtidos a partir de dados CHiPseq revelam detalhes da possível atividade dos genes nos respectivos
loci. No entanto, para revelar o verdadeiro nível de atividade e expressão, a combinação com RNAseq
é um bom caminho a seguir. Como o CHiPseq só pode detectar uma ou algumas proteínas
específicas por vez, é necessário um conhecimento pré-existente das proteínas em questão.
11.1.3.2 Sequenciamento com

bissulfito Este método combina um tratamento com bissulfito do DNA extraído com NGS subsequente
e fornece informações sobre os padrões de metilação da citosina em todo o genoma (ver Smith et al.
2009 para revisão do método). O tratamento com bissulfito converte moléculas de citosina não
metiladas em uracila, enquanto todas as citosinas metiladas são protegidas e, portanto, podem ser
facilmente identificadas durante o sequenciamento subsequente. Uma versão mais barata do
sequenciamento de bissulfito é o sequenciamento de bissulfito de representação reduzida (RRBS),
no qual enzimas de restrição fragmentam o genoma para enriquecer áreas com alto teor de CpG
(citosina seguida de guanina: regiões que geralmente apresentam altas taxas de metilação) (Meissner
et al. 2005). A metilação da citosina é a primeira marca epigenética descoberta e desempenha um
papel fundamental na regulação da expressão genética.
No entanto, vale a pena notar que a metilação da citosina pode estar ausente em alguns táxons,
incluindo Caenorhabditis elegans e várias espécies de leveduras, ou está presente em um nível tão
baixo (por exemplo, Drosophila melanogaster) que o sequenciamento de bissulfito não permitirá sua
detecção (Capuano et al. 2014). .
As tecnologias acima são ótimas ferramentas para vincular fenótipos a possíveis mecanismos
moleculares subjacentes. Dado que estas tecnologias abrangem mecanismos diferentes, a
combinação de dois ou mais deles provavelmente produzirá resultados mais satisfatórios,
particularmente quando se avaliam fenótipos complexos, como os encontrados no estudo do comportamento.
No entanto, as tecnologias não diferem apenas nos mecanismos que cobrem, mas também na
cobertura global ao longo do genoma (ver Figura 11.2), e embora as abordagens do genoma completo
possam ser um padrão desejável, métodos de representação reduzida, como RAD-seq, exoma o
sequenciamento e o RRBS geralmente percorrem um longo caminho com um custo financeiro
significativamente reduzido. Este custo reduzido significa que tais tecnologias também permitem o
sequenciamento de muito mais indivíduos, resultando em tamanhos de amostra maiores do que as
abordagens do genoma completo.
11.2 Advertências e Desafios e Algumas Soluções
Os benefícios da NGS para o estudo da genómica comportamental são inegáveis e sou o primeiro a
encorajar qualquer pessoa a usar estas ferramentas fantásticas para abordar questões importantes e
não respondidas, como o papel dos mecanismos genéticos e epigenéticos na determinação de
fenótipos comportamentais. No entanto, tendo me aventurado na área de NGS apenas recentemente
e aprendido tudo sobre ela como biólogo não molecular, pode valer a pena apontar algumas das
advertências e desafios mais importantes que se podem encontrar ao iniciar um projeto de NGS.
Abaixo listo alguns aspectos que considero dignos de reflexão na hora de planejar um projeto que
envolva NGS.
11.2.1 Fenótipo Sólido
A ligação de um fenótipo comportamental ao genótipo subjacente pode ser feita usando uma de duas
direções: (i) começando com um fenótipo comportamental bem definido e encontrando
230 11 Next-Gen e o estudo do comportamento
seus mecanismos moleculares subjacentes (genética direta) ou (ii) começando com um gene
específico e testando seu efeito em uma série de fenótipos comportamentais (genética reversa).
É provável que a genética futura seja mais relevante para o estudo do comportamento – pelo menos
em organismos não-modelo – uma vez que o nosso conhecimento do genoma como uma entidade
funcional ainda é limitado e a avaliação do efeito dos genes candidatos nos fenótipos ainda é
largamente limitada ao modelo. organismos onde mutantes knock-down e knock-out podem ser gerados
(mas consulte a seção 11.1.1). A genética avançada também é onde o NGS será mais útil.
Estudar os fundamentos genéticos ou epigenéticos de um fenótipo será mais fácil quanto mais claro
e extremo for o fenótipo de interesse. Em outras palavras, ter um fenótipo bem definido e altamente
repetível para começar tem mais probabilidade de resultar na identificação de genes relacionados e/ou
padrões epigenéticos. É por uma boa razão que muitos estudos em humanos se concentram em
psicoses e doenças mentais, uma vez que estas podem ser facilmente distinguidas de um grupo de
controle (ver 'Caso 11.3: Psicoses humanas' para exemplos), enquanto fenótipos mais sutis, como
personalidade e variação individual em comportamento será mais difícil de determinar. No entanto, um
experimento cuidadosamente planejado pode ser capaz de lidar com fenótipos mais complexos e,
portanto, uma boa compreensão a priori da variação fenotípica na característica de interesse ajudará
significativamente no planejamento.
11.2.2 Qualidade da Amostra
Os melhores resultados são sempre obtidos a partir de amostras que contêm muito material bem
preservado. A amostragem cuidadosa é, portanto, crucial se quisermos evitar grandes dores de cabeça
no futuro. Isto significa que é necessário estar disponível equipamento adequado durante a amostragem
e para armazenamento a longo prazo após a amostragem. As moléculas de RNA, por exemplo, são
altamente instáveis e tendem a decair minutos após a amostragem. Medidas especiais para manter
uma alta qualidade nas amostras coletadas para RNAseq incluem tratá-las com tampões especiais,
como RNAlater (Thermo Fisher Scientific), que protegem as moléculas de RNA através da inativação
de RNAses, sempre que possível. Alternativamente, o congelamento instantâneo em nitrogênio líquido
e o armazenamento cuidadoso manterão a alta qualidade do conteúdo de RNA e aumentarão a chance
de obter resultados ideais. O DNA é muito mais estável que o RNA, mas amostras de tecido fresco
congeladas e armazenadas a -80 ÿC provavelmente produzirão resultados muito melhores do que
amostras armazenadas em etanol e mantidas em temperatura ambiente por muitos anos.
11.2.3 Amostragem
Embora as sequências de DNA sejam altamente conservadas em diferentes tecidos, alguns tecidos
podem ser mais fáceis de processar para extrações do que outros. Em contraste, a situação dos RNAs
e das marcas epigenéticas é mais complexa, uma vez que variam fortemente entre os diferentes
tecidos e provavelmente também mudarão com o tempo. Por conseguinte, é importante considerar
cuidadosamente qual o tecido alvo e padronizar as secções de tecido utilizadas, bem como o momento
da amostragem entre amostras e conjuntos.
11.2.4 Bibliotecas e conjuntos de amostras
A quantidade de material extraído determinará quão fácil será a preparação da biblioteca. A preparação
da biblioteca é o código de barras das amostras por ligação de adaptadores específicos da amostra
aos fragmentos de uma amostra. Este processo permite o reconhecimento de cada
amostra posteriormente durante as análises de bioinformática por sua sequência específica de código de barras. As
plataformas comerciais de sequenciamento geralmente oferecem a preparação da biblioteca como parte do pacote
mas geralmente requerem uma quantidade substancial de material para trabalhar – em parte para ter
material suficiente disponível para backup caso alguma das etapas subsequentes falhe. Isso pode
nem sempre é possível ou desejável e você pode optar por realizar as preparações da biblioteca em
seu próprio laboratório, o que abre a oportunidade de trabalhar com rendimentos muito mais baixos (por exemplo, de
menos células e tecidos menores ou amostras contendo pequenas quantidades e altamente deterioradas
DNA, como amostras de museu ou amostras de tecidos antigos). O desenvolvimento de um protocolo de preparação de
biblioteca para amostras específicas pode exigir um pouco de tempo, mas pode compensar, pois a qualidade do
os dados podem ser melhorados. Vale a pena consultar um laboratório molecular com experiência na preparação de
amostras para sequenciamento ao planejar a realização de preparações de biblioteca em seu próprio laboratório.
Reunir ou não amostras e, em caso afirmativo, quantas amostras incluir são decisões importantes e dependem da
questão científica. Pooling pode ser uma maneira eficiente
para reduzir a variância biológica e se alguém não estiver especificamente interessado nesta variância,
pode ser uma boa solução, também porque pode reduzir o tamanho das amostras necessárias para o sequenciamento
e, portanto, custos. A replicação biológica é importante e pelo menos três conjuntos de réplicas biológicas são
recomendados, mas o número de conjuntos também depende de fatores como
como poder estatístico. A questão do número de amostras por pool é influenciada principalmente pelo rendimento de
DNA/RNA obtido a partir de amostras individuais e pelo esperado
variação biológica. Os pools podem conter de menos de dez a várias centenas de amostras individuais.
11.2.5 Genoma de Referência
Um genoma de referência não é obrigatório para todos os métodos, mas pode ajudar na interpretação dos resultados.
Quanto mais resolvido for o genoma de referência, mais informações
pode ser recuperado do conjunto de dados. Ao elaborar um projeto, deve-se verificar se
o organismo de estudo de interesse já possui um genoma sequenciado (de qualquer qualidade adequada), pois a
existência de um genoma de referência torna a vida muito mais fácil para qualquer
estudos. Os genomas de referência devem provir do próprio organismo em questão (o mesmo
ou uma cepa diferente), mas às vezes podem vir de um organismo intimamente relacionado, se
compartilham grandes regiões de seu genoma. Se o genoma de referência vier de um genoma intimamente relacionado
espécies, vale a pena gastar algum tempo para entender o quão semelhantes são os dois genomas.
Embora normalmente espécies intimamente relacionadas compartilhem grande parte de seu genoma, isso pode acontecer
que o genoma de uma espécie pode ser bastante diferente. Um exemplo é a constatação de que
o genoma de C. elegans é cerca de 30% menor que o de seu parente próximo C. remanei,
que tem um genoma contendo muito mais genes codificadores de proteínas (Fierst et al. 2015).
Para organismos onde um genoma de referência não está disponível, pode-se prosseguir sem
e usar tecnologias que não exigem isso (por exemplo, RADseq, RNAse). Alternativamente, um
pode mudar para um organismo com um genoma sequenciado ou decidir fazer uma montagem de novo
de um novo genoma de referência. O primeiro pode ser significativamente mais fácil e merece consideração séria. Este
último pode revelar-se um grande obstáculo e um grande clássico
estudar organismos que têm sido amplamente utilizados para o estudo da genética e experimental
estudos são notoriamente difíceis de sequenciar (por exemplo, salmão do Atlântico Salmo salar devido à sua
poliploidização recente ou o campion branco Silene latifolia devido ao seu tamanho incomum
quantidade de regiões não codificantes e elementos repetitivos). A maioria dos genomas contém regiões
com DNA não codificante, pois desafios estruturais e regiões ao redor dos centrômeros são
particularmente propenso a ser rico repetitivo. Tecnologias de longa leitura, como o PACBio e
tecnologias mais avançadas no futuro, deverão ajudar a aliviar este problema.
11.2.6 Tamanho da amostra
A questão sobre o tamanho da amostra no contexto dos estudos NGS é importante porque geralmente
afecta directamente os compromissos financeiros necessários para realizar o projecto. O que pode
ser dito em primeiro lugar é que quaisquer tamanhos de amostra necessários para resultados
estatísticos precisos e a estimativa dos tamanhos dos efeitos biológicos em outros estudos são
igualmente necessários nos estudos NGS. Pode ter sido legítimo tirar conclusões fundamentais dos
dados do NGS com base em amostras muito pequenas há apenas alguns anos, quando o uso do NGS
por si só ainda era uma novidade, mas esses exemplos não podem mais servir como padrão ouro ao
projetar um estudo. Fatores como a força do fenótipo de interesse e a variação genética nas amostras
sequenciadas (e, portanto, o ruído nos dados resultantes) afetarão fortemente o tamanho da amostra
necessário para estatísticas precisas. Um experimento em que dois grupos pertencentes a linhagens
altamente endogâmicas são expostos a dois tratamentos diferentes para comparar seus transcriptomas
provavelmente exigirá menos amostras do que um estudo em que amostras foram coletadas
aleatoriamente de uma população selvagem para identificar os genes subjacentes a um processo
contínuo e altamente endogâmico. fenótipo variável. No entanto, isto pode nem sempre ser verdade
(ver, por exemplo, Dean et al. 2017) e quanto melhor for a informação sobre a variação genética e
fenotípica em qualquer população, mais fácil será identificar um tamanho de amostra adequado.
11.2.7 Replicação
Um aspecto do desenho relacionado ao tamanho da amostra é a questão sobre réplicas biológicas e

técnicas a serem incluídas no estudo. A replicação biológica geralmente se refere a amostras que
ajudam a determinar a variação biológica que pode ser encontrada nas amostras de interesse. Isto
pode ser de particular importância sempre que for necessário reunir amostras para sequenciação, o
que significa que o material extraído de mais de um indivíduo é incluído numa biblioteca e, portanto,
já não será possível distinguir entre diferentes indivíduos. Conforme discutido acima, o uso de
conjuntos pode reduzir a variância entre as réplicas e pode permitir uma redução no tamanho da
amostra.
Além da replicação biológica, também pode ser necessário considerar a replicação técnica, pois
vieses ou variações no sequenciamento devido a erros técnicos nas células/pistas de fluxo podem
adicionar ruído aos dados. Uma estratégia comum para aliviar a variação devido a diferenças técnicas
é codificar todas as amostras com códigos de barras e executá-las em todas as pistas de um lote.
Dividir amostras em lotes é problemático, assim como combinar dados de vários centros de
sequenciamento ou plataformas tecnológicas.
11.2.8 Cobertura
Finalmente, o terceiro aspecto chave a considerar é o número de leituras ('cobertura' para sequenciação
de ADN ou 'profundidade de leitura' para sequenciação de ARN) a serem obtidas por amostra. A
cobertura terá um impacto direto nos custos do projeto, pois determinará o número de faixas/células
de fluxo necessárias para atingir a qualidade de dados exigida. A resposta sobre a cobertura/
profundidade de leitura é altamente específica do projeto e pode ser bastante baixa em estudos
GWAS em grande escala, onde milhares de indivíduos estão sendo sequenciados, ou bastante alta
em estudos onde as frequências alélicas ou o número de pequenas cópias de RNA devem ser determinadas. Para
WGS, a cobertura recomendada varia de 1× a 8× para a identificação de variantes de número de cópias

(Xie e Tammi 2009; Medvedev et al. 2010) até 60× para a identificação de INDELs (Fang et al. 2014) e
cerca de 35× × para chamada de genótipo (Ajay et al. 2011). Para sequenciamento do exoma, é necessária
uma cobertura de 100× com profundidade local entre 3× e 13× (Clark et al. 2011; Meynert et al. 2013). As
recomendações do RNAseq são leituras de 10–15 M para perfil de expressão diferencial, leituras de 50–
100 M para splicing alternativo e análises de expressão específicas de alelos e mais de 100 M leituras para
montagem de novo (Liu et al. 2013, 2014; diretrizes ENCODE 2011 RNAseq ). Para CHiPseq, as
recomendações são leituras de 10–14 M até leituras de 20–40 M, dependendo da nitidez dos picos
(Rozowsky et al. 2009; diretrizes do genoma ENCODE 2011; Landt et al. 2012) e para sequenciamento
de bissulfito de 5× a 30× (Ziller et al. 2015; Roadmap Epigenomics: http://www.roadmapepigenomics.org) e
10× para RRBS (diretrizes ENCODE 2011 Genome). As diretrizes do ENCODE podem ser encontradas em
www.encodeproject .org/about/experiment-guidelines.
11.2.9 Estudos Piloto
Antes de enviar um grande lote de amostras para sequenciamento, pode ser aconselhável trabalhar com
um subconjunto de amostras e observar os dados obtidos a partir delas. Pode valer a pena sequenciar as
amostras piloto com uma cobertura ligeiramente superior para compreender totalmente os dados. Os dados
piloto geralmente ajudam a compreender os possíveis desafios técnicos e analíticos que se podem esperar
das amostras de interesse e fornecem informações sobre a variância biológica. Estudos piloto
cuidadosamente realizados podem economizar muito tempo, dinheiro e estresse.
11.2.10 Tempo e Planejamento
Um factor-chave que precisa de ser tido em conta ao embarcar num projecto NGS é que cada passo é
demorado. Qualquer experiência com estudos experimentais e amostragem ad hoc no campo ou
configuração experimental pode revelar-se inútil quando se trata de estimar o tempo necessário para
concluir um projeto NGS. A principal diferença entre os projetos que envolvem NGS e outros projetos
experimentais é o tempo necessário desde a coleta das amostras até os resultados finais. A maioria das
plataformas de sequenciamento tem um tempo de fila devido à demanda ser maior do que pode ser
atendida. Vale a pena avaliar a situação nas plataformas localizadas nas proximidades em comparação
com as plataformas comerciais. A maioria dos pesquisadores que conheço tentou vários caminhos e todos
parecem ter seus prós e contras.
Depois que a plataforma envia os dados de volta, começa outra etapa demorada, nomeadamente a
análise de dados NGS (ver também a seção sobre 'Bioinformática' abaixo). É um tempo bem gasto para
considerar e avaliar cuidadosamente os pipelines de bioinformática, mesmo que isso leve vários meses.
Em qualquer caso, um planejamento cuidadoso durante todo o processo valerá a pena. Isso inclui a coleta
cuidadosa de amostras para o trabalho no wetlab, escolha da plataforma de sequenciamento, entrega e
armazenamento de dados NGS e análises de bioinformática.
11.2.11 Bioinformática
O processamento de dados da escala dos dados NGS nunca é rápido, independentemente do que está a
ser analisado. Os métodos mais rápidos são aqueles onde os pipelines de trabalho estão disponíveis e o
A pessoa que executa as análises já manipulou muitos conjuntos de dados do mesmo tipo muitas vezes
antes. No entanto, muitas vezes, vários pipelines diferentes podem ser usados para analisar um conjunto
de dados específico e a análise de conjuntos de dados usando pipelines diferentes pode, às vezes, levar a
resultados bastante diferentes. Portanto, é importante dedicar algum tempo à compreensão dos conceitos
por trás dos diferentes pipelines e como eles afetam o conjunto de dados específico, e executar conjuntos
de dados com mais de um pipeline para testar a robustez dos resultados. Agora, mesmo que os gasodutos
tenham sido utilizados muitas vezes em estudos anteriores, vale sempre a pena olhar para os mais recentes
desenvolvimentos e métodos mais recentes, uma vez que as ferramentas de bioinformática estão a ser
desenvolvidas tão rapidamente como as tecnologias NGS. Isso ocorre por um bom motivo, pois o manuseio
de conjuntos de dados tão grandes requer uma capacidade de processamento completamente diferente.
Despender uma quantidade substancial de tempo com as análises é, portanto, inevitável e isso deve ser
levado em consideração ao planejar um projeto.
11.2.12 Colaboração
Muitos dos desafios descritos acima são abordados de forma mais eficiente se se tornar um projecto NGS
num empreendimento colaborativo. Com NGS, artigos de um único autor geralmente não são viáveis ou
desejáveis. A experiência fundamentalmente multifacetada necessária para concluir com sucesso um
projeto NGS requer a colaboração de especialistas, cada um na sua própria área.
Os métodos moleculares estão sendo continuamente substituídos por versões mais eficientes e precisas
e o mesmo se aplica às análises de bioinformática. Somente especialistas podem realmente acompanhar
seus respectivos campos e geralmente terão uma visão muito melhor das ferramentas e tecnologias
atualmente disponíveis. O que pode funcionar bem para uma espécie e um tecido pode não funcionar para
outra espécie ou para um tecido diferente da mesma espécie, e em vez de perder semanas e meses
experimentando coisas, vale a pena entrar em contato com um laboratório especializado neste aspecto
específico. beneficiar da sua experiência e conhecimento. Por sua vez, especialistas em metodologia
molecular ou bioinformáticos podem achar estimulante colaborar com cientistas que estudam fenótipos
biológicos específicos. Um esforço conjunto provavelmente produzirá um resultado mais satisfatório para
ambos os lados.
11.3 Vinculando Fenótipos Comportamentais a Genótipos usando NGS
Os fenótipos comportamentais variam enormemente em sua complexidade e, embora alguns traços

comportamentais sejam amplamente gerenciados por um ou alguns genes, a maioria dos traços
comportamentais segue um padrão de traços complexos e se enquadra na categoria de traços quantitativos.
Embora o NGS certamente possa ser aplicado a qualquer característica comportamental de interesse, sua
aplicação beneficiará o estudo de características complexas baseadas em alelos localizados em múltiplos
loci de características quantitativas (QTL) e ainda mais para o estudo do papel de efeitos não genéticos.
Nesta seção, apresento uma série de exemplos do uso bem-sucedido de NGS para o estudo de
características cada vez mais complexas.
Caso 1 Relógios Circadianos e Comportamento Migratório Com o objetivo de compreender os ciclos

diários e anuais nos animais, a investigação para compreender a base genética dos ritmos nos animais
produziu um grande conjunto de informações sobre a arquitetura genética de tais características. Os genes
Clock e a variação alélica em algumas de suas regiões são
11.3 Vinculando Fenótipos Comportamentais a Genótipos usando NGS 235
conhecido por afetar os ritmos circadianos e os comportamentos de sono e alimentação, bem como
o início da estação reprodutiva e o comportamento migratório. O primeiro gene do relógio circadiano
por (período) foi descoberto em Drosophila no início dos anos 1970, produzindo cepas mutantes que
diferiam significativamente em seu comportamento circadiano de 24 horas (Konopka e Benzer 1971).
No entanto, a descrição do gene real teve que esperar até meados da década de 1980, quando os
métodos moleculares estavam suficientemente avançados (Bargiello et al. 1984; Zehring et al. 1984).
Da mesma forma, o gene Clock de vertebrados foi inicialmente identificado por triagem de mutações
em cepas de camundongos (Vitaterna et al. 1994) e foi clonado dez anos depois (Antoch et al. 1997).
A identificação e descrição do gene Clock abriu a possibilidade de usar uma abordagem de gene
candidato em populações selvagens para estudar a variação nos comportamentos associados aos
ritmos circadianos, como o comportamento de preferência do horário de dormir em humanos
(Katzenberg et al. 1998; Mishima et al. . 2005), variação nos tempos de desova em diferentes
linhagens de truta (Leder et al. 2006) e tempo sazonal e reprodução em aves (Johnsen et al. 2007;
Liedvogel et al. 2009). Esses estudos usaram uma combinação de matrizes e abordagens genéticas
direcionadas para testar uma associação de genes Clock com os padrões comportamentais em
questão. Mais recentemente, o WGS de dez machos de cada uma das duas subespécies de tordos
de Swainson (Catharus ustulatus ustulatus e C. u. swainsoni) e posterior comparação dos genomas
resultaram na identificação de genes candidatos envolvidos na determinação de vias migratórias de
indivíduos pertencentes a esses dois grupos (Delmore et al. 2015). Um estudo de acompanhamento
onde 190 aves da zona híbrida entre as duas subespécies foram genotipadas usando 59.485 SNPs
confirmou o papel dos genes Clock e dos genes no sistema nervoso e nas vias de sinalização celular
na determinação dos padrões migratórios (Delmore et al. 2016).
A migração da borboleta monarca Danaus plexippus pela América do Norte é outro grande exemplo
em que novas técnicas de sequenciamento forneceram informações valiosas sobre os mecanismos
fisiológicos e a história evolutiva dos padrões comportamentais. Um microarranjo de alta densidade
de 9.417 sequências únicas de cDNA foi usado para comparar a expressão gênica nos cérebros de
borboletas de verão e migrantes de outono e revelou diferenças de expressão em 40 genes, incluindo
alguns genes Clock e genes estruturais, mas também vários genes não anotados (Zhu et. al. 2009).
Um estudo posterior sequenciou todos os genomas de um total de 101 borboletas de todo o mundo
e revelou aspectos inesperados da história evolutiva da espécie, como um ancestral migratório da
espécie (Zhan et al. 2014). No estudo dos genes Clock, a combinação do sequenciamento de RNA
WGS e o sequenciamento direcionado de genes candidatos provou ser uma ferramenta muito ,
poderosa para obter uma melhor compreensão dos mecanismos moleculares e genéticos subjacentes
a padrões comportamentais marcantes.
Caso 2 Comportamento Parental O comportamento parental em mamíferos é um dos traços

comportamentais mais complexos e o estudo de sua base genética provavelmente será complexo e difícil
de desembaraçar. Um estudo recente combinou uma seleção cuidadosa de espécies com diversas
ferramentas genéticas e genômicas, que produziram insights fascinantes sobre o comportamento parental
em camundongos veados (Bendesky et al. 2017).
Duas espécies de camundongos veados localizados em extremos opostos da escala de sistemas
de acasalamento (Peromyscus polionotus é monogâmico e P. maniculatus é promíscuo) também
diferem significativamente em seus cuidados parentais, com P. polionotus geralmente sendo mais
parental (Dewsbury 1981). . As duas espécies foram cruzadas para criar descendentes F1 e F2, e
769 descendentes F2 foram analisados comportamentalmente e genotipicamente em 406.611 loci usando
RADseq. A combinação de dados comportamentais e genéticos permitiu a identificação de vários

QTLs localizados ao longo do genoma. Um QTL no cromossomo 4 foi responsável pela maior parte
da variação observada no comportamento e, portanto, foi examinado com mais cuidado.
Os genes codificadores de proteínas neste QTL foram identificados e os níveis de expressão
avaliados pela descrição do transcriptoma no hipotálamo através do sequenciamento de RNA de
machos e fêmeas de ambas as espécies e pela avaliação da expressão específica do alelo em híbridos F1.
A expressão específica do alelo revela informações sobre os padrões de impressão (geralmente
através da metilação) herdados dos pais heteroespecíficos e, portanto, da regulação e expressão
genética. O resultado final é que um gene específico para a arginina vasopressina está fortemente
associado ao comportamento de construção de ninhos em ratos veados. Descobriu-se anteriormente
que o mesmo gene é um importante modulador do comportamento social, incluindo o cuidado
materno (Lim et al. 2004; Insel 2010). Este estudo é um ótimo exemplo de uma abordagem para
identificar genes candidatos, e estudos futuros podem ampliar o escopo e identificar outros genes-
chave localizados potencialmente em algum lugar mais acima na cascata enzimática com um efeito
regulatório no gene identificado neste estudo. Embora este estudo mostre que os genes candidatos
podem ser identificados mesmo para características comportamentais bastante complexas, é
provável que factores não genéticos desempenhem um papel crucial na determinação do
comportamento parental e na sua herança e sejam responsáveis por uma grande parte da variação
observada entre os indivíduos. No rato-da-pradaria Microtus ochrogaster, a falta de experiência de
manejo em descendentes muito jovens influenciou o comportamento social quando adultos e levou
à redução da participação na aloparentalidade nos descendentes das duas gerações seguintes
(Stone e Bales 2010). Será muito interessante melhorar a nossa compreensão da importância
relativa da genética e da epigenética, combinando tecnologias de sequenciação de ADN com
tecnologias que descrevem os padrões de expressão e marcas epigenéticas a eles associadas.
Caso 3 Psicoses Humanas O uso da tecnologia de sequenciamento pode ser particularmente

promissor na detecção de genes subjacentes a fenótipos comportamentais extremos.
Estudos que investigam a genética das psicoses humanas fornecem ótimos exemplos do uso bem-
sucedido de NGS para identificar genes relacionados a fenótipos comportamentais psicóticos. Os
GWASs têm sido amplamente utilizados no estudo de psicoses humanas (Hirschhorn e Daly 2005;
Lee et al. 2012). A maioria dos estudos humanos até agora utilizou um chip SNP de várias centenas
de milhares ou mesmo milhões de variantes conhecidas de SNP em todo o genoma humano para
procurar associações com doenças específicas, comparando um grupo de controlo com um grupo
que apresenta o fenótipo de interesse. Embora muitos dos estudos anteriores do GWAS tenham
sido baseados em chips SNP, a diminuição dos preços de sequenciamento resultou na substituição
cada vez maior do WGS pelo uso de chips SNP.
Um aspecto importante do GWAS é o planeamento e amostragem antes de qualquer NGS. Um
grande exemplo de como a seleção cuidadosa da amostra pode levar a um avanço almejado vem
da pesquisa sobre as marcas genéticas de uma doença mental chamada Transtorno Depressivo
Maior (TDM) recorrente. A identificação dos marcadores genéticos subjacentes a esta síndrome
tem sido o objetivo de muitos laboratórios de investigação durante muitos anos, sem o sucesso que
os cientistas esperavam. Mesmo estudos em grande escala, ou mega-análises, que combinaram
conjuntos de dados existentes de estudos anteriores baseados em matrizes de SNP num enorme
conjunto de dados, foram incapazes de ligar claramente a síndrome a uma região e muito menos a
um criador genético específico (Major Depression Disorder Working). Grupo do Consórcio
Psiquiátrico GWAS 2013). Isso ocorreu até um estudo recente empregar sequenciamento do genoma de baixa cobertur
de 5.303 mulheres chinesas com TDM e comparou-as com 5.337 mulheres sem TDM e foram capazes de
identificar dois loci associados à doença mental (CONVERGE Consortium 2015). O sucesso do estudo
deve-se em parte à amostragem cuidadosa de um conjunto relativamente homogêneo de indivíduos,
mantendo a variação genética dentro de um certo limite e no uso de WGS, em oposição às matrizes usadas
em estudos anteriores.
Caso 4 Herança do Estresse Embora o papel da base genética na herança dos fenótipos
comportamentais seja inegável, o crescente interesse na herança não genética forneceu
evidências impressionantes do papel crítico dos fatores ambientais em afetar não apenas a
fisiologia e a condição dos indivíduos que os vivenciam, mas também o comportamento nas
gerações subsequentes. A descoberta de pequenos RNAs não codificantes sendo herdados não
apenas através dos gametas femininos, mas também dos gametas masculinos, despertou forte
interesse neste campo e com os métodos de sequenciamento de RNA se tornando cada vez mais
sofisticados e ajustados para famílias específicas de RNA, o estudo de tais grupos específicos de
RNAs é particularmente interessante.
O estudo da herança do estresse é um campo de pesquisa que tem se beneficiado enormemente
com o desenvolvimento de tecnologias de sequenciamento cada vez mais sofisticadas. A
evidência inicial vem de um estudo em ratos domésticos Mus musculus, no qual a exposição a
encontros agressivos resultando em estresse de derrota crônica em machos levou ao aumento
da depressão e de fenótipos semelhantes aos da ansiedade em seus descendentes (Dietz et al.
2011). Da mesma forma, foi demonstrado que o trauma precoce devido à separação materna
durante o desenvolvimento pós-natal inicial em ratos domésticos causa distúrbios comportamentais
não apenas nos filhotes que sofrem o trauma, mas também em seus descendentes (Franklin et
al. 2010). Para compreender os mecanismos subjacentes, um estudo subsequente repetiu a
experiência, expondo os filhotes machos à mesma separação materna e avaliando os pequenos
perfis de RNA não codificantes no esperma de machos tratados e controle na maturidade sexual (Gapp et al. 201
Os machos também foram autorizados a reproduzir e os descendentes foram expostos a testes
comportamentais para avaliar os fenótipos comportamentais e fisiológicos dos descendentes.
Vários micro-RNAs foram regulados positivamente e alguns RNAs reguladores de Piwi foram
regulados negativamente no esperma de homens tratados. Ao microinjetar RNAs purificados
obtidos de machos tratados e controle em oócitos fertilizados de tipo selvagem, a prole resultante
apresentou fenótipos comportamentais e fisiológicos semelhantes aos da prole gerada por
machos tratados e controle, confirmando o papel dos RNAs na transmissão dos efeitos observados.
A combinação de manipulações experimentais e NGS é um caminho interessante e novo para
estudar os mecanismos subjacentes à herança de fatores não genéticos que afetam características
comportamentais ao longo das gerações.
11.4 O que vem a seguir
Muitas das tecnologias descritas neste capítulo ainda estão na sua infância e o seu
desenvolvimento continuará no futuro e tornará estudos como os descritos nos Casos 1 a 4 cada
vez mais viáveis. Para compreender fenótipos comportamentais complexos, como a
personalidade, será necessário combinar a identificação de genes candidatos com informações
sobre a atividade genética e os fatores não genéticos envolvidos. Com a capacidade de analisar
a composição de um genoma pela sua sequência de DNA, sua estrutura física
estrutura e os padrões de expressão relacionados e os RNAs resultantes (e potencialmente o

proteoma como um próximo passo na cascata), é possível uma compreensão profunda da
composição molecular e da herança de uma característica comportamental. No entanto, como os
mecanismos subjacentes às características comportamentais são provavelmente multifacetados
e altamente complexos, combinar esforços e reunir a experiência de investigadores de diferentes
áreas é fundamental para um resultado bem-sucedido. Os estudos de caso descritos acima
geralmente se concentram em uma ou talvez duas etapas de todo o processo, do genótipo ao
fenótipo, e reunir todas as peças do quebra-cabeça exigirá a colaboração entre laboratórios e
pessoas com diferentes habilidades.
Além de combinar diferentes tecnologias, existem alguns desenvolvimentos recentes que
provavelmente desempenharão um papel importante no estudo do comportamento num futuro
não muito distante. Um deles é o estudo das regiões não codificantes do genoma e dos
elementos nelas contidos e do papel que desempenham na regulação da função genética. Ao
melhorar geralmente a nossa compreensão do genoma como um todo, melhoraremos a nossa
compreensão do seu papel na determinação do fenótipo. O outro aspecto é a capacidade de
manipular ativamente a expressão genética e algumas tecnologias recentes permitem uma
abordagem altamente direcionada, o que torna a edição e o silenciamento de genes mais viáveis.
Discuto esses dois aspectos com mais detalhes a seguir.
11.4.1 Compreendendo as regiões não codificantes do genoma
Avanços recentes em genética e genômica concentraram-se na compreensão do papel das

regiões não codificantes do genoma e, em particular, dos elementos transponíveis e dos
elementos repetitivos. Com o desenvolvimento de tecnologias NGS que permitem uma descrição
mais precisa dessas regiões, geralmente repletas de elementos repetitivos e notoriamente
difíceis de sequenciar, seremos capazes de avaliar a variação na estrutura dessas regiões. Nossa
compreensão do papel dos elementos transponíveis e dos elementos repetitivos, em combinação
com um conhecimento crescente dos mecanismos epigenéticos e da importância das diferentes
famílias de RNA e suas interações, melhorará muito nos próximos anos.
A variação do número de cópias (CNV) é um tipo de variação estrutural no genoma e é baseada

em processos de duplicação e deleção de sequências curtas constituídas por vários pares de
bases (repetições curtas) (Lee et al. 2012). O interesse em CNVs e sua associação com fenótipos
originou-se no estudo de doenças em humanos, onde os fenótipos de doenças foram identificados
de forma confiável por um número aumentado de cópias de uma repetição curta específica.
No entanto, o estudo das CNVs está aumentando, uma vez que as CNVs geralmente cobrem uma
área substancial do genoma (mais de dois terços em humanos) (Koning et al. 2011) e são
conhecidas por afetarem a função genética em muitos táxons diferentes. Além disso, a recente
compreensão do papel potencial dos elementos transponíveis para a expressão e regulação
gênica desencadeou uma onda de interesse no estudo da natureza e distribuição, bem como do
papel funcional dos elementos repetitivos no genoma (Lippman et al. 2004 ). Tecnologias de
leitura longa e alto rendimento estão se mostrando particularmente úteis no estudo de CNVs.
11.4.2 Knock-down e Knock-out de genes em organismos não-modelo
Como mencionado acima, a abordagem da genética avançada, começando com um fenótipo e

identificando os genes subjacentes, é atualmente uma das abordagens mais promissoras na área.
Do fenótipo ao genótipo
Fenotipagem
Proteômica
RNA-seq
WGS
Bis-seq
CHiP-seq
Figura 11.3 Ligar o fenótipo ao genótipo envolve a combinação de diferentes abordagens desde a
descrição cuidadosa do fenótipo, descrevendo o proteoma e as cascatas e redes enzimáticas e
comparando-as com os perfis do transcriptoma, avaliando o nível de expressão gênica descrevendo
os perfis do transcriptoma (RNAseq), avaliando o estrutura funcional do genoma subjacente com base
em modificações de cromatina (bissulfito seq) e modificações de histonas (CHiPseq) e,
finalmente, na identificação dos genes candidatos subjacentes (WGS) que governam toda a cascata.
240 11 Next-Gen e o estudo do comportamento
organismos não-modelo. No entanto, também é verdade que as tecnologias para a destruição e

eliminação direcionadas de genes candidatos estão a melhorar continuamente. Portanto, é cada vez
mais viável que ferramentas para eliminação e eliminação de genes, bem como superexpressão
experimental, possam ser aplicadas em projetos que utilizam organismos não-modelo.
Uma das tecnologias aplicadas com sucesso em organismos tão diferentes como C. elegans e o
camundongo doméstico é a interferência de RNA (ou RNAi abreviado). RNAi é uma tecnologia chave
desenvolvida para silenciar genes alvo de forma não permanente, ou seja, sem induzir uma mutação.
O silenciamento é obtido através da injeção de RNA de fita dupla, que interfere nos transcritos
(mRNAs) dos genes alvo (Fire et al. 1998).
Baseia-se num processo biológico encontrado em todas as células onde pequenos RNAs se ligam
aos mRNAs, o que resulta na interferência com mRNAs específicos e na sua incapacitação.
Uma ferramenta promissora recentemente desenvolvida para nocaute genético, o silenciamento
permanente de um gene através de sua mutação, é baseada no sistema Clustered Regularly
Interspaced Short Palindromic Repeats (CRISPR)/Cas-9 (Cong et al. 2013). CRISPR é um mecanismo
aplicado em combinação com a atividade da enzima Cas-9 para inserir sequências repetitivas curtas
no genoma em locais predeterminados, a fim de eliminar genes de uma forma altamente direcionada.
A tecnologia CRISPR/Cas-9 é geralmente considerada como um avanço metodológico significativo
para a geração de mutantes knock-out, pois tem uma taxa de sucesso muito maior e mais precisa do
que as tecnologias anteriores, onde a produção de mutantes era um processo relativamente aleatório. .
11.5 Observações Finais

Os fenótipos comportamentais estão entre as características mais complexas a serem compreendidas
e é inegável que somente empregando uma infinidade de abordagens diferentes e combinando os
resultados dessas abordagens seremos capazes de compreendê-los completamente (Figura 11.3).
Com o início da era NGS, estamos cada vez mais perto do objetivo de dissecar com mais precisão
as bases genéticas até mesmo de características comportamentais complexas. A combinação de
abordagens NGS, como a procura de genes candidatos e a análise cuidadosa de marcas e padrões
epigenéticos dos genomas em questão, fornecerá novas e excitantes respostas a questões até agora
não respondidas. O planejamento cuidadoso de manipulações experimentais e/ou coleta de amostras
altamente especificadas em combinação com o uso de tecnologias NGS são atualmente algumas das
abordagens mais poderosas disponíveis para compreender a natureza e a evolução de características
complexas.
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245
12
Natureza-Nutrição no Século XXI Nina Wedell1,

John Hunt1,2 e David J. Hosken1
2Escola de Ciências e Saúde e Instituto Hawkesbury para o Meio Ambiente, Western Sydney University, Hawkesbury, NSW
2793, Austrália
Tendo chegado ao final do livro, confiamos que um dos nossos objetivos iniciais foi alcançado e
que a dicotomia de longa data que opõe a natureza à criação quando se pensa sobre o
comportamento foi eliminada. A dicotomia não existe. Em vez disso, as evidências aqui discutidas
revelam um padrão de interações muito mais matizado, interessante e rico entre os genes e o
ambiente que molda o comportamento dos animais, incluindo os humanos. Os capítulos deste
livro destacam uma variedade de tópicos e fenótipos comportamentais que vão desde a otimização
e abordagens genéticas até o estudo do comportamento, desde o acasalamento das moscas até
a cultura humana, e fornecem uma extensa discussão sobre a importância relativa dos genes e
do ambiente para todos eles. Conforme observado, um padrão geral que emerge da pesquisa
comportamental é que os comportamentos são em grande parte poligênicos e geralmente afetados
pela interação estatística entre genes e ambiente.
É importante ressaltar que, como foi destacado em vários capítulos, os ambientes não são apenas
o ambiente físico, mas também os ambientes bióticos e sociais fornecidos por outros indivíduos,
que surgiram como fatores-chave que moldam o comportamento e os efeitos do comportamento
(Tregenza et al. 2003). Como estes últimos ambientes são altamente dinâmicos, mudando e
evoluindo continuamente, esta forma de interação gene-ambiente (GxE) também está sempre
mudando e, assim, contribui para a variabilidade substancial observada no comportamento.
A noção de que o efeito de um gene é inerentemente dependente do “ambiente social” em que
se encontram é reconhecida há muito tempo. Dawkins (1976) argumentou especificamente que
os genes são selecionados apenas em relação a outros genes no genoma, que representam o
seu ambiente social imediato. O impacto de um gene isolado geralmente tem pouco significado,
assim como a aptidão de um indivíduo só pode ser quantificada em relação aos outros indivíduos
da mesma população. No entanto, a teoria já formalizou o papel do ambiente social e descreveu
o seu impacto e interação com os genes (Moore et al. 1997). O ambiente social também é
importante na formação do comportamento a partir de outra perspectiva, pois ele próprio pode ser
herdado e portanto, exercem diretamente um grande impacto na evolução genética (ver Capítulos
3 e 4). O papel de longo alcance do ambiente social e da cultura é discutido na íntegra por Barrett
e Stulp (Capítulo 10), e defendem que, para os humanos, o ambiente socioeconómico é um
importante motor evolutivo do comportamento. Claramente, os genes e o ambiente estão
intrinsecamente ligados na

246 12 Natureza-Nutrição no Século XXI
termos de moldar o comportamento, e os efeitos também envolvem feedbacks múltiplos (ver Figura 1.2
no Capítulo 1). As coisas podem ser bastante complicadas, mas pelo menos compreensíveis em princípio.
Embora a nossa capacidade de identificar genes que influenciam o comportamento e a nossa
compreensão de como a sua expressão é modificada pelo ambiente tenham aumentado enormemente
– em grande parte devido ao desenvolvimento, acessibilidade e redução do custo de novas técnicas
genómicas (ver Capítulo 11) – ainda há muita coisa não sabemos. Um desafio será identificar a base
genética precisa que contribui para os fenótipos comportamentais e, se isso não for suficientemente
desafiante, mapear completamente as paisagens genótipo-fenótipo em todos os ambientes. Existe um
desafio adicional porque os genes operam frequentemente em redes genéticas, influenciam a expressão
de outros genes e nem sempre são expressos. Desvendar a função de tais redes genéticas
comportamentais exigirá novas abordagens e provavelmente uma combinação de tecnologias. Novas
técnicas de edição genética para verificar o papel funcional dos genes candidatos também terão que ser
empregadas, e este é muitas vezes um processo trabalhoso e dispendioso, especialmente para
organismos não-modelo com repertórios comportamentais interessantes.
Deixando de lado os desafios tecnológicos, ainda temos um longo caminho a percorrer quando se
trata de definir comportamentos – isto é, de criar mapas fenotípicos – e combinar as abordagens
fenotípica e genética para estudar a variação comportamental. No entanto, esta abordagem combinada
tem o potencial de conectar as atuais hipóteses funcionais e filogenéticas relativas à evolução do
comportamento (ver Capítulo 2), um ponto que foi levantado anteriormente (Roff 1994).
Também começamos a fazer incursões genuínas na base funcional de comportamentos complexos,

desvendando os fundamentos fisiológicos e neurológicos da variação comportamental. Às vezes, novos
avanços surgem de áreas de pesquisa inesperadas.
Por exemplo, muitos micróbios e parasitas forneceram novos conhecimentos sobre como os sistemas
nervosos funcionam e regulam o comportamento de forma mais geral, uma vez que frequentemente
invadem o sistema nervoso do seu hospedeiro e evoluíram para atingir vias neurológicas específicas
para alterar comportamentos-chave em seu próprio benefício. (Adão 2013). Ainda não foi estabelecido
até que ponto os genes egoístas e os simbiontes são responsáveis por moldar o comportamento
individual de forma mais geral e até que ponto os hospedeiros desenvolveram contramedidas à
manipulação (ver Capítulo 8). No entanto, é cada vez mais claro que os genes não próprios podem ter
impactos profundos no comportamento, muito além dos exemplos clássicos que podem vir à mente,
como os genes dos predadores que alteram o comportamento das presas. Estamos cada vez mais
conscientes de que os efeitos são muito mais subtis, nefastos e generalizados.
Uma área abordada apenas brevemente no livro (ver Capítulo 8) é o impacto bem documentado de
parasitas e patógenos no comportamento (Schmidt-Hempel 1998). Houve recentemente excelentes
análises sobre as diversas e fascinantes maneiras pelas quais os parasitas manipulam o comportamento
do hospedeiro para servir aos seus próprios fins (Moore 2002; Hughes et al. 2012; Barber et al. 2016).
Em alguns casos, os mecanismos subjacentes à manipulação do hospedeiro também são conhecidos e
frequentemente envolvem o sequestro do sistema nervoso do hospedeiro. Exemplos clássicos incluem
induzir comportamento suicida do hospedeiro para promover a propagação do parasita, como parasitas
fúngicos que transformam formigas em sacos de esporos mumificados, induzindo-as a rastejar para
locais que maximizam a propagação do fungo (Fredericksen et al. 2017) e vermes nematóides que fazem
com que os grilos se afoguem, pois os vermes precisam de água para se reproduzir (Thomas et al.
2002), para citar apenas dois.
No entanto, foi apenas na última década que nos apercebemos do impacto dramático que o microbioma
(flora intestinal) pode ter na regulação de uma variedade de comportamentos numa série de
Natureza-Nutrição no Século XXI 247
animais, de insetos a mamíferos, incluindo humanos. Esta é uma área em rápida expansão, onde
novas técnicas de sequenciação, juntamente com reduções drásticas de custos, permitiram aos
investigadores quantificar o microbioma para determinar como este afecta os comportamentos, mas
também manipular experimentalmente parte ou todo o microbioma para testar as alterações
comportamentais resultantes. Esta área promete proporcionar um novo campo fascinante com
ligações potenciais à saúde e à dieta, e à forma como o ambiente social (incluindo a mãe e o pai)
afecta a flora intestinal e o seu impacto nos comportamentos. Além disso, também tem o potencial de
fornecer um valor terapêutico aplicado estimulante, controlando o risco de doenças crónicas em
humanos simplesmente através da modificação da flora intestinal através de mudanças na dieta (Sing et al. 2017).
Em contraste, uma área onde fizemos incursões substanciais na quantificação do impacto dos
genes e do ambiente nos comportamentos provém, não surpreendentemente, de estudos onde um
ou alguns genes de grande efeito impactam os fenótipos comportamentais e podem, portanto, ser
examinados com certa facilidade. Um excelente exemplo envolve a criação/domesticação seletiva da
raposa vermelha para a indústria de peles na Rússia. As raposas foram inicialmente selecionadas por
seu comportamento amigável (docilidade e falta de agressividade em relação aos humanos) e tornaram-
se “mansas” após apenas duas ou três gerações de seleção. Simultaneamente, eles também
mostraram mudanças correlacionadas na cor da pelagem (tornaram-se mais escuras) e outras
características físicas (ou seja, pernas encurtadas, cauda, focinho, maxilar superior, crânio alargado e
orelhas caídas), e produziram ninhadas maiores. Sugere-se que essas mudanças rápidas e dramáticas
ocorreram através de alterações na neuroquímica cerebral, que afetaram hormônios e
neurotransmissores (Trut et al. 2009). Esta descoberta sugere uma ligação direta entre o(s) gene(s)
que regulam os níveis de expressão destes neuroquímicos e os vários traços comportamentais,
morfológicos e até mesmo da história de vida. A domesticação de cães resultou em evolução
semelhante e as duplicações genéticas aumentaram a produção de amilase para facilitar a adaptação
a uma dieta domesticada (Axelsson et al. 2013).
Um exemplo de um único gene com grande efeito em múltiplas características é o gene de
desintoxicação Cypg6g1 na mosca Drosophila melanogaster, onde a regulação positiva (causada
pela inserção de um elemento transponível) confere resistência a inseticidas. Além da resistência ao
DDT, também tem um efeito dramático na fecundidade feminina (aumentando-a: McCart et al. 2005),
na morfologia masculina (tamanho corporal menor) e no comportamento (redução da atividade de
cortejo masculino e da agressividade), mesmo quando se controla a origem genética ( Smith e outros
2011; Rostant e outros 2017). Tanto o exemplo da raposa como o da mosca revelam genes com
efeitos pleiotrópicos no comportamento – o mesmo gene (ou genes fortemente ligados) que afecta
mais do que uma característica, como a cor do pêlo e a agressividade nas raposas ou a resistência e
o cortejo nas moscas. Se o mesmo gene ou genes fortemente ligados, como é o caso dos supergenes
(ver Capítulo 5), afectarem um conjunto de características, então isto pode promover mudanças
evolutivas rápidas, incluindo divergência comportamental (Taylor e Campagna 2016). A importância
relativa da pleiotropia, da ligação genética (isto é, dos supergenes) e/ou dos genes dentro de redes
estreitas para facilitar a rápida mudança comportamental continua por quantificar. Também não está
claro até que ponto a regulação do nível de expressão de genes-chave é responsável pela rápida mudança comportam
Uma área de estudo comportamental que explodiu na última década baseia-se na constatação de
que os animais apresentam diferentes personalidades ou síndromes comportamentais.
Ou seja, os indivíduos exibem comportamentos consistentes em diferentes contextos e ao longo do
tempo e estas associações variam entre indivíduos ou grupos de indivíduos (Dall et al. 2004; Sih et al.
2004). Os indivíduos podem ser categorizados como tendo personalidades tímidas/ousadas/ou reativas/
exploratórias, por exemplo. Esta categorização implica que existe uma base genética subjacente a tais
tipos de comportamento e sugere que existe
uma vantagem seletiva para padrões de ligação comportamental (van Oers e Mueller 2010;
Dingemanse e Wolf 2013). Uma sugestão é que estes conjuntos de comportamentos interligados
se devem a diferenças subjacentes nos níveis de actividade que podem ser determinadas por
diferenças genéticas na taxa metabólica (Reale et al. 2010). No entanto, a evidência disto é
limitada até à data (Lantova et al. 2011; Bouwhuis et al. 2014).
Há também evidências de que as experiências ambientais, especialmente durante o
desenvolvimento inicial, determinam a variação e consistência observadas na personalidade
(Stamps e Groothuis 2010); portanto, e como esperado com base em tudo o que sabemos,
tanto os genes como o ambiente são importantes na formação da personalidade animal. A
metilação do DNA tem sido proposta como um mecanismo que controla a variação da
personalidade no chapim-real, por exemplo, através da regulação da expressão gênica em
resposta ao ambiente ontogenético (Verhulst et al. 2016). Isto implica que tais traços de
personalidade são moldados não apenas pelos genes, mas também pelo ambiente social e
físico experimentado durante o desenvolvimento (um ambiente herdado), gerando assim os
efeitos GxE que argumentamos serem tão importantes na determinação de comportamentos.
Qualquer GxE também ajudará a manter a variação na personalidade, pois os GxEs são
excelentes mecanismos para a manutenção da variação (Hunt e Hosken 2014), o que ajudaria
a responder à questão de como diferentes personalidades são mantidas dentro das populações,
dada uma base genética (Wolf e Weissing 2012) . As explicações também poderiam incluir
seleção de equilíbrio que varia desde pleiotropia antagônica e superdominância, até
heterogeneidade ambiental espacial e temporal e seleção dependente de frequência (Moran
1992; Wolf e Weissing 2012).
O estudo do GxE, incluindo os efeitos genéticos indiretos, foi ampliado na última década para incluir ciclos de feedback entre
os genes e o ambiente, com base na compreensão de que os organismos modificam o ambiente em que vivem e que, por sua
vez, essa modificação altera a seleção agindo no organismo. Tais feedbacks eco-evolutivos revelam como as interações entre
os indivíduos e os seus ambientes impulsionam a evolução e, por sua vez, como isso gera feedbacks evolutivos. Os guppies
em Trinidad, por exemplo, modificam seu ambiente consumindo recursos que combinam com o fenótipo dos peixes. As
diferenças no fenótipo e na densidade dos guppy podem promover a divergência do ecossistema através da modificação do
ambiente local. Por sua vez, esta mudança na estrutura do ecossistema traduz-se numa selecção diferencial nos próprios
guppies, criando um feedback entre a ecologia e a evolução (Bassar et al. 2010). É importante ressaltar que agora se reconhece
que isso pode acontecer em uma escala muito mais rápida do que se pensava anteriormente – no caso dos guppies, a
modificação do habitat ocorreu no espaço de algumas semanas (Bassar et al. 2010).
A dinâmica eco-evolutiva está a tornar-se um campo emergente na ecologia evolutiva,

especialmente porque isto pode ocorrer em escalas de tempo muito mais curtas do que a
mudança evolutiva “clássica” (Hendry 2016). Claramente, uma forma eficaz pela qual os
indivíduos podem alterar o seu ambiente envolve comportamento de alguma forma e esta
modificação comportamental dependerá do contexto social. Da mesma forma, o ambiente
social também pode gerar feedbacks evolutivos através de efeitos genéticos indiretos (Moore et
al. 1997). Sugere-se que os traços comportamentais podem ser particularmente susceptíveis
de promover a mudança evolutiva e a diversificação, uma vez que o comportamento tende a
ser muito flexível, muda rapidamente e depende do contexto. Este é particularmente o caso
quando o ambiente social consiste em indivíduos com genótipos variáveis que moldam
fortemente o comportamento de outros indivíduos em interação, promovendo assim feedbacks evolutivos (Bailey e
Referências 249
O que significa para a nossa compreensão de nós mesmos a compreensão de que o comportamento é moldado por genes e
ambientes, e que o ambiente é provavelmente mais complexo e fluido do que imaginamos? Conforme discutido em vários capítulos,
os GxE não são novos, mas a questão é se esta constatação fornece quaisquer insights fundamentais sobre o que significa ser
humano. O reconhecimento de que os GxEs interagem para moldar o nosso comportamento pode iluminar a nossa noção de
autoconsciência e teoria da mente? Será que nos dirá algo sobre como somos capazes de nos reconhecer como separados dos
outros e do ambiente? Talvez não, especialmente se a mente for ela própria uma propriedade emergente, ou mesmo se evoluir a
partir de uma necessidade de “observar o observador”. No entanto, o reconhecimento de que somos o produto de uma interacção
complexa entre os genes e o nosso ambiente, incluindo o nosso ambiente social e socioeconómico, realça a necessidade de nos
considerarmos maiores do que a soma das nossas partes genéticas e ambientais, e que podemos de facto ter a possibilidade de
nos moldarmos afectando o ambiente em que actuamos.
Além disso, o reconhecimento de que moldamos o nosso ambiente social, o que por sua vez afecta os nossos próprios
comportamentos e os feedbacks que isso implica, pode significar que podemos começar a valorizar o nosso ambiente na sua
totalidade ainda mais do que actualmente. A complexidade da ligação genótipo-fenótipo também significa que, embora os padrões
e as soluções para os problemas comportamentais humanos possam ser identificados e as soluções médias definidas, podem ser
necessárias abordagens diferenciadas e mais focadas no indivíduo para, em última análise, abordar as questões comportamentais
na sua totalidade. Ou seja, pode ser possível abordar os efeitos principais médios, mas haverá variância adicional nas interações,
que são mais difíceis de resolver. Na verdade, os complexos GxEs que nos definem realmente significam que os indivíduos são
individuais.
Reconhecimentos
Obrigado novamente a todos os nossos co-autores.
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253
Índice
a 98–103, 117–118, 132, 137–138, 143–
Adaptação (coadaptação) 16, 19, 27–29, 148, 160–172, 186, 189–195, 205–
31, 37, 46, 48, 49, 131, 133, 144–148, 212, 245
184, 247 Forrageamento (gene forrageiro) 2, 6, 14, 15,
Agricultura 79, 94, 206–207 29, 48, 86, 93, 97–99, 111, 133, 162,
Altruísmo 21, 80, 83, 132, 144, 161 170–171, 184, 190, 193–194
Modelo animal 6, 16, 21, 71, 73, 77
ANOVA 4, 16, 70 g
Arquitetura genética 2, 15–16, 19, 22, 66, 93–96,
b 99, 101–103, 115, 134, 136, 146, 147,
Ecologia comportamental 13, 14, 39, 63 160, 234

Equação de criador 16, 65, 68, 81 Matriz G (matriz de variância-covariância
Valor genético 64, 68, 71, 80, 82, 143 genética) 19, 21–22, 65, 82
Seleção de grupo 43–45
c GWAS (mapa de associação de todo o
Hipótese de congruência 212-214 genoma) 94, 144, 224, 226, 232, 236
Covariância 16, 18–21, 64–69, 71, 79–85, GxE (interação genótipo por ambiente) 3–7, 18–
134, 144–146, 186–187 19, 62, 112, 119, 133–134, 245, 248,
Hidrocarboneto cuticular (CHC) 78, 118– 249
119, 171
h
d Helicobacter (câncer) 216–217
Deriva (genética) 19, 31, 34, 49, 78, 146 Herdabilidade / herdabilidade 4, 6, 7, 13, 15–18,
20, 21, 27–43, 45–49, 61–70, 72, 78–
e 79, 81, 93–95, 99, 102–103, 115 –
Epigenética 5, 7, 15, 117, 147, 185, 194, 224, 116, 119, 131–134, 136, 143–
228–230, 236, 238, 240 146, 158, 164, 168, 182, 185–
Epistasia 2, 16, 95, 102, 135, 139, 145–146 187, 191, 194, 204–206, 209, 212,
216, 226, 236–238, 245, 248
f Hormônio 98, 135, 140, 146, 216, 247
Mutilação genital feminina 207–208 Humanos (s) 6, 7, 15, 27–50, 94–95, 98, 101, 131,
Fisher RA (seleção de fuga) 61, 80, 84, 204 132, 137, 140–148, 161, 162, 181–
185, 188–191, 194–196, 203–
Aptidão física 11, 14, 16–17, 20–21, 28, 31, 218, 226, 227, 230, 235–238, 245,
33–34, 38–49, 64–65, 72, 82, 84–86, 247, 249

Índice 254
eu Pleiotropia 67, 103, 112, 247–248

Impressão 15, 236 Polimorfismo 77, 97, 99, 100, 103, 141-143
Fitness inclusivo 20, 39, 42
Modelo infinitesimal 16, 21, 66 Predação 74, 78, 99, 133, 168
Informações 15, 27–37, 46, 48, 49, 93, 97, 112, 114, Preferência 5–6, 30, 35–37, 75, 80, 84, 98, 101, 111,
116, 118, 133, 134, 136, 163, 170, 183– 119–120, 162–165, 169, 172, 194, 210,
184, 189–192, 212–213, 235
195 Equação de preço 21
Herança veja Herdabilidade/herdável
q
k QTL (loci de características quantitativas) 94–96,
kuru 38 102, 135, 136, 234, 236
Genética quantitativa 13, 15–17, 19–21,
eu 61, 63–66, 71, 78, 79, 81, 83–86, 112, 134–
Aprendizagem (aprendizagem social) 14, 27– 135, 137, 145, 147
38, 43–48, 61, 114, 116–119, 160,
170–171, 182–195, 218, 229 R
História de vida 5, 11, 20, 22, 63, 86, 141, 145– Norma de reação 4, 18–19, 147, 191–195
146, 186, 207–212, 247 Relacionamento 16, 21, 34, 63, 64, 70, 80, 82, 133,
Ligação 67, 100, 103, 145, 165, 224–226, 134, 144, 162
247–248
Lysenko 1 é
Conflito sexual 83, 86
eu Seleção sexual 74, 78, 80, 82, 84, 86, 159,
Efeito materno 4, 6, 72, 102, 133, 136, 143, 146, 158 163
SNPs (polimorfismo(s) de nucleotídeo único) 77, 95,
Metilação 147, 226, 228, 229, 236 145, 226–228, 235–236
MHC (complexo principal de histocompatibilidade) Ambiente social 5, 7, 62, 64, 67–68, 78, 81–86, 102,
162, 213 111–118, 133, 135, 138–139, 141,
Mortalidade 76, 85, 138, 163, 167, 206–212, 217 143, 157, 161, 187, 245, 247–249
n t
Falácia naturalista 1, 203 Tábua rasa 131
Neuromodulador (neurotransmissor) 96, Tinbergen 12–15
98, 101, 135, 142, 159, 160, 166–169, 194, Troca 19–22, 98, 137, 186, 207, 210, 211
247
Construção de nicho 39, 47, 117 Transcrição 97, 114, 117, 118, 140, 166, 228
p Mecanismos de isolamento de transmissão

Pais-filhos 6, 70, 133, 136, 144–147 41–42
Personalidade 5, 20, 95, 142, 186, 230, 237, 248 Estudos de gêmeos 6, 94, 162
Gambito fenotípico 16-17 v

Plasticidade 12, 18–20, 29, 66–70, 73, 78, 116– Variância (genética) 2, 4, 6, 16, 18–20, 62, 65–73,
117, 119, 133, 137, 142, 147, 189–192, 77–85, 94, 95, 102, 115, 134, 145–146,
195, 212, 223 204, 205, 231–233, 249

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Genes e comportamento: além da natureza-criação

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Design da capa: Wiley

Ambientado em 10/12pt WarnockPro por SPi Global, Chennai, Índia

Aos nossos filhos, Rebekka, Noam, Nils, Jackson, Matilda e Jake.

Lista de Contribuintes xiii

1 Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia 1

2 (Re) Pensamento Final para Biologia Comportamental 11

3 Como a dupla herança de genes e cultura molda o comportamento:

4 Além dos genes e dos ambientes: efeitos genéticos indiretos e

5.2.1 O gene de forrageamento e o comportamento de busca de alimentos 97

6 Genes e ambientes em Drosophila Sex 111

6,5 Os Ambientes e as Interações 116

7 Natureza e Criação no Cuidado Parental 131

8 O efeito dos genes não-próprios no comportamento dos hospedeiros 157

9 A natureza e a nutrição das mentes animais 181

9.2.3 Plasticidade de Desenvolvimento Adaptativa na Cognição 189

10 Evolução e comportamento humano: ajudando a entender

Louise Barrett e Gert Stulp

11 Próxima Geração e o Estudo do Comportamento 223

11.1.1 Estudo de Associação de Todo o Genoma (GWAS) e Mapeamento de Ligação 224

11.2.10 Tempo e Planejamento 233

11.4.1 Compreendendo as regiões não codificantes do genoma 238

12 Natureza-Nutrição no Século XXI 245

C. Ruth Archer Sasha RX Dall

Centro de Ecologia e Conservação Centro de Ecologia e Conservação

Centro de Ecologia e Conservação

xiv Lista de Contribuintes

John Hunt Nick J. Royle

Departamento de Ecologia e Evolução Nina Wedell

Universidade de Lausana Centro de Ecologia e Conservação

Interações sexuais de Drosophila. Drosophila tem sido um carro-chefe da genética comportamental e

A seguir seguem dois capítulos focados na cognição comparativa e na psicologia evolutiva

Julho de 2018 David J.

Professora Susan Healy, Universidade de St Andrews

Esta excelente síntese da nossa compreensão atual dos genes e do comportamento

Professora Paula Stockley, Universidade de Liverpool

Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia David J.

Genes e Comportamento: Além da Natureza-Nutrição, Primeira Edição.

2 1 Natureza, Criação e Natureza por Criação – Acabando com a Dicotomia

Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia 3

Clonar 1 Clonar 2 Clonar 3

Genótipo 1 Genótipo 2 Genótipo 3

onde P = o fenótipo, G = o genótipo, E = o ambiente e GxE = a interação entre genótipo e ambiente, e

4 1 Natureza, Criação e Natureza por Criação – Acabando com a Dicotomia

onde VP = variação fenotípica, VG = variação genética (média dos ambientes), VE = variação

Natureza, Criação e Natureza por Criação – Matando a Dicotomia 5

6 1 Natureza, Criação e Natureza por Criação – Acabando com a Dicotomia

(1) Preferência de companheiro Drosophila simulans COMO 0,26 (±0,11)

(2) Preferência de companheiro Acroia grisella PO 0,21 (±0,13)

(3) Atratividadea) Drosophila simulans PO 0,29 (±0,15)

(4) Capacidade de forrageamento Panorpa vulgaris PO 0,15 (±0,05)

(5) Socialidade pós-acasalamento Nauphoeta cineria PO 0,33 (±0,28)

(6) Exploração Parus maior PO/FS/AS 0,22/0,37/0,54

(7) Assunção de riscos Parus maior COMO 0,19 (±0,3)

(8) Domínio Pan trogloditas SOU 0,71 (±0,01)

(9) Capacidade cognitiva Homo sapiens TS 0,41–0,66

(10) Ousadia Ovis canadensis P-Ob) 0,21 (±0,23)