146

REVISAR / SINTECE

Interações ecológicas de esponjas marinhas1

Janie L. Wulff

Abstrato: As esponjas interagem com a maioria dos outros organismos em sistemas marinhos como competidores, simbiontes,
hospedeiros de simbiontes, consumidores e presas. Foi necessária uma energia criativa considerável para estudar e descrever a incrível
variedade de interações das esponjas, já que as esponjas podem esconder simbiontes bem no fundo, regenerar rapidamente feridas de
pastores, manter associações importantes com organismos microscópicos não cultiváveis e, de outra forma, frustrar as tentativas de
determinar como eles estão interagindo com outros organismos. Esta revisão das interações da esponja cobre (eu) competição entre
espécies de esponjas e entre esponjas e outros organismos sésseis; (ii) predação em esponjas por especialistas em esponja e por
alimentadores de esponja oportunistas e aspectos da predação, como a importância da qualidade nutricional, trade-offs entre
crescimento e defesa contra predadores, padrões biogeográficos na predação e as vantagens de várias técnicas para estudar a predação;
e (iii) associações simbióticas de esponjas com uma variedade de organismos que representam todos os tipos de vida e com resultados
que variam de parasitismo e doença a benefícios mútuos. Uma sugestão de que algumas generalizações sobre as interações ecológicas
das esponjas podem ser possíveis está apenas se tornando evidente, pois o acúmulo de dados parece mostrar padrões taxonômicos e
geográficos; no entanto, também está claro que as surpresas continuarão a surgir a cada novo estudo de sondagem.

Retomar : Les éponges réagissent à la plupart des autres organismes des systèmes marins, en tant que compétiteurs,
symbiotes, hôtes de symbiotes, consommateurs et proies. L'étude et la description de la remarquable variété d'interactions chez
les éponges a nécessité beaucoup d'énergie créative, car les éponges peuvent cacher leurs symbiotes profondément en elles-
memes, régénérer rapidement les blessures faites par les brouteurs, étir des pools avec des organismes microscopiques
impossibles à cultiver et, de diverses manières, contrecarrer les tentatives pour déterminer comment elles interagissent avec les
autres organismes. La présente rétrospective des interações des éponges inclut (eu) la compétition entre les espèces d'éponges
et entre les éponges et les autres organismes sessiles, (ii) la prédation sur les éponges par les prédateurs spécialisés et par les
espèces oportunistes qui les consomment, de même que diversos aspectos de la prédation, tels que l'importance de la qualité de
la nourriture, les compromis entre la croissance et la défense contre les prédateurs , les patronos biogéographiques de la
predation et les avantages des diverses technologies utilisées pour étudier la predation et finalement (iii) as associações
simbióticas entre os éponges e uma variedade de organismos representativos de todos os tipos de vie qui mènent à uma gama
de relações allant du parasitisme et de la maladie au bénéfice mutuel. Il start to y avoir des indations qu'il sera possível de faire
des généralisations sur les interações ecologiques des éponges, puisque les données acumulées semblent montrer des patronos
taxonomiques et géographiques; cependant, il est aussi évident qu'il y aura des surpresas qui émaneront de toute nouvelle
étude inquisitrice.

[Traduit par la Rédaction]Wulff 166

Introdução células atualmente especializadas e, de certa forma, independentes, todas

Esponjas são assuntos desafiadores para detetives de interação
ecológica. Um indivíduo esponja, definido como todo o material
esponjoso dentro de uma pinacoderme contínua (Hartman e Reiswig
1973), é em muitos aspectos uma agregação de imperma-
Recebido em 27 de outubro de 2005. Aceito em 2 de fevereiro
de 2006. Publicado no site da NRC Research Press em http://
cjz.nrc.ca em 11 de março de 2006.
JL Wulff. Departamento de Ciências Biológicas, Florida State
University, Tallahassee, FL 32306-1100, EUA (e-mail:
wulff@bio.fsu.edu ).
1Esta revisão faz parte de uma série que trata de aspectos da
biologia do filo Porifera. Esta série é um dos vários simpósios
virtuais sobre a biologia de grupos negligenciados que serão
publicados no Journal de tempos em tempos.
do mesmo genótipo e capazes de ação coordenada. Essas células, capazes
de mudar de forma e função conforme necessário, também são adeptas da
reagregação após a dissociação da esponja (por exemplo, Wilson 1907), e
as esponjas "suportam mutilação melhor do que qualquer animal
conhecido" (de Laubenfels 1949, p. 221). Assim, a regeneração e a
remodelação após a mortalidade parcial, ou para acomodar simbiontes,
desempenham um papel mais extremo na ecologia das esponjas do que
para quaisquer outros organismos. A interpretação de observações únicas
é dificultada por essa capacidade das esponjas de curar rapidamente a
mortalidade parcial causada por predadores, doenças, competidores ou
perigos abióticos; e para moldar sua forma às suas circunstâncias, até o
ponto de retroceder em condições desfavoráveis. Uma vez que as células
esponjosas morrem, a maioria das esponjas se desintegra rapidamente e
desaparece; não deixando esqueletos, ossos ou conchas reveladores, como
aqueles deixados para trás quando os animais da maioria dos outros taxa
morrem. Avança em nosso

Posso. J. Zool.84: 146-166 (2006) doi: 10.1139 / Z06-019 © 2006 NRC Canadá
Wulff
compreensão das interações de esponjas com outros
organismos, e entre esponjas de espécies diferentes, têm,
portanto, dependido de observações de séries temporais de
indivíduos e comunidades, manipulações experimentais
controladas no campo e combinações de trabalho de campo e
de laboratório que elucidam mecanismos de nível molecular.
Que as esponjas não são apenas assuntos particularmente difíceis para todos
os aspectos da biologia, incluindo a ecologia, mas também são particularmente
intrigantes por muitas das mesmas razões, foi apontado por Bergquist (1978) em
seu livro Esponjas, e
também em seu discurso para os cientistas da esponja do mundo
em Amsterdã, Holanda (Bergquist, 1994): “A aparente plasticidade
e simplicidade da organização da esponja levou Porifera a ser
'marginalizado' por um longo tempo como um grupo digno de
seriedade estudar. Eles eram vistos como estranhos, difíceis, etc.
No entanto, esses mesmos recursos exigiram que os alunos de
biologia da esponja adotassem uma visão integrativa e
utilizassem técnicas de muitas disciplinas para fazer progresso.
Isso posicionou bem os trabalhadores da esponja para fazer
descobertas com impacto muito além dos sistemas de esponja. ”
Em um discurso para o mesmo grupo, em Rapallo, Itália, Rützler
(2004) apontou ainda que “Conservacionistas e gestores de
recursos em todo o mundo continuam a ignorar o importante
papel das esponjas na ecologia do recife. Essa negligência
persiste por três razões principais: as esponjas continuam a
ser um grupo enigmático, porque são difíceis de identificar e
manter em condições de laboratório; os poucos cientistas que
trabalham com o grupo são altamente especializados e ainda
não produziram manuais de campo confiáveis e bem
ilustrados para grandes áreas geográficas; mesmo os estudos
em locais específicos ainda não alcançaram níveis
abrangentes ”. As muitas funções funcionais desempenhadas
pelas esponjas nos ecossistemas marinhos fornecem um
grande impulso para os ecologistas superar as dificuldades
apresentadas pelas esponjas: “Devido à sua alta diversidade,
grande biomassa, fisiologia e química complexas e longa
história evolutiva,
Sem se deixar abater pelas esponjas, uma empresa robusta de
ecologistas de esponjas espalhados por todo o mundo aprendeu uma
quantidade enorme; demais para que a justiça seja feita por uma
breve revisão. Consequentemente, esta contribuição está focada
apenas nas interações ecológicas das esponjas. Outros aspectos da
ecologia das esponjas marinhas (ou seja, aspectos ecológicos de
crescimento e regeneração, fatores que influenciam a distribuição e
abundância, estrutura e dinâmica populacional, estrutura e dinâmica
da comunidade e papéis funcionais das esponjas em ecossistemas
marinhos) são deixados de lado para o momento. Também superada
por espaço nestas páginas é uma importante classe de interações
ecológicas - esponjas e seus alimentos - que são bem consideradas
em artigos de Reiswig (1973, 1974), Pile (1997,
1999) e Vacelet e Boury-Esnault (1995). Todos os aspectos da ecologia de
esponjas de recife de coral são cobertos em uma revisão detalhada recente de
Rützler (2004); e resenhas de Hartman
(1977), Rützler (1978), Wilkinson (1983uma), Diaz e Rützler
(2001) e Wulff (2001) enfocam os papéis funcionais das esponjas
nos recifes de coral e a importância da escolha da técnica de
estudo na ecologia das esponjas.
Interações de esponjas com organismos de outros táxons, e
147
com esponjas de outras espécies, são organizadas para a
seguinte revisão em 3 seções: (1) competição, (2) predação e (3)
associações simbióticas. As associações simbióticas, nas quais
indivíduos de duas ou mais espécies estão intimamente
associados por serem aderentes um ao outro ou por uma relação
hospedeiro-hóspede, podem variar de mutuamente benéficas a
comensais, parasitárias ou patogênicas. Estes são considerados
juntos porque muitas vezes não se sabe exatamente como uma
associação afeta as espécies participantes.
Concorrência
Competição entre espécies de esponjas
A eliminação por competição raramente foi demonstrada entre as
espécies de esponjas. Os poucos exemplos envolvem grande
desproporção em tamanho ou taxa de crescimento de indivíduos
vizinhos, mediação química muito específica ou substrato adequado
limitado (por exemplo, esponjas de raízes de mangue, esponjas de
escavação de carbonato). Hartman (1957) sugeriu que a especificidade
do substrato mostrada por nove espécies simpátricas de esponjas
chatas do Adriático refletia a competição. Reiswig
(1973) observaram esponjas de recife adultas crescendo em
recifes recentes, e Sutherland (1980) relatou a esponja de
mangue comum Tedania ignis (Duchassaing e Michelotti,
1864) crescimento excessivo de outras espécies em painéis de recrutamento suspensos
entre manguezais. Esponjas de recife transplantadas para raízes de mangue foram
eliminadas por crescimento excessivo, mais frequentemente pelas três espécies de
mangue de crescimento mais rápido (Figs. 1uma, 1b), Incluindo T. ignis (Wulff 2005). A
falta de evidências de guerra química e uma correlação positiva entre crescimento e
sobrevivência de seis das espécies mais comuns típicas de raízes de mangue do Caribe
sugerem que a classificação competitiva entre esponjas da mesma forma de
crescimento neste sistema é determinada pelo crescimento avaliar. As taxas de
crescimento relativo também podem desempenhar um papel na estrutura da
comunidade na Antártica, onde o crescimento muito rápidoMycale (Oxymycale) acerata
Kirkpatrick, 1907 pode sobrepujar esponjas de outras espécies se
não for consumido preferencialmente por uma estrela do mar
espongívora (Dayton 1979). A separação de esponjas
parcialmente crescidas revelou que, em alguns casos, as porções
basais pareciam ter sido absorvidas pela dominanteM. (O.)
acerata.
A química, ao invés da taxa de crescimento relativa, foi demonstrada
para mediar uma interação específica entre pares nos recifes de coral em
Guam, permitindo Disidea Johnston, 1842 para crescer demais
Cacospongia Schmidt, 1862 (Thacker et al. 1998). Da mesma forma, um
padrão de associação negativa com outras esponjas nos poucos
centímetros adjacentes às bordas deCrambe
crambe (Schmidt, 1862) indivíduos implicam aleloquímicos ao
permitir que esta espécie incrustante do Mediterrâneo iniba o
crescimento de esponjas vizinhas (Turon et al. 1996). A grande
importância das técnicas específicas escolhidas para estudar as
interações da esponja é bem ilustrada por este estudo, pois os
autores apontam que simplesmente registrar os vizinhos que
estavam se tocando teria perdido a habilidade deC. crambe para ...
vizinhos de fluência à distância (Turon et al. 1996).
Em contraste com este punhado de exemplos específicos de
uma espécie de esponja superando outra, muitos exemplos de
indivíduos de uma espécie de esponja crescendo ou aderindo a
outra foram sugeridos ou demonstraram ser benéficos para
ambas as espécies (por exemplo, Rützler 1970; Sarà 1970; Sim
© 2006 NRC Canadá
148 Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006

Figura 1. Exemplos caribenhos de interações ecológicas de esponjas (fotografias de JL Wulff, exceto j, que é de TD Swain e é reproduzido com
permissão). As únicas manipulações das imagens (todos os originais são slides de 35 mm, digitalizados e manipulados no Adobe Photoshop®CS
versão 8) foram recortados a partir das bordas, de modo que apenas as porções relevantes foram incluídas, e remoção de partículas suspensas
em alguns dos fundos. (a) Um pequeno pedaço de um galho de uma esponja típica de recife de coral Amphimedon compressa apegado
a uma raiz de mangue com uma braçadeira e (b) o mesmo pedaço de A. compressa 7 meses depois, pois é coberto por espécies de raiz de
mangue típicas de crescimento mais rápido Tedania ignis. (c)Indivíduos vizinhos de Iotrochota birotulata e A. compressa crescer mais rápido e
sobreviver melhor quando eles aderem um ao outro. (d) Raízes de mangue cobertas por espécies típicas de esponja de mangue, como Tedania ignis
e Haliclona (Reniera) implexiformis crescem mais rapidamente do que as raízes nuas, e H. (R.) implexiformis cresce mais rapidamente nas raízes
do mangue do que em um tubo de PVC no mesmo local (Ellison et al. 1996). (e) A estrela do mar Oreaster reticulatus consumindo a esponja
Lissodendoryx colombiensis Zea e van Soest, 1986, pela eversão do estômago na esponja e pela digestão das células vivas, deixando para trás o
esqueleto de sílica e esponja. (f) Aplysina cauliformis (transplantado de um recife de coral para uma raiz de mangue) começando a curar feridas
deixadas pela alimentação do peixe-tronco manchado, Lactophrys bicaudalis (L., 1758). Esponjas de mangue de muitas espécies, bem como um
indivíduo da esponja de recifeCallyspongia vaginalis que foi transplantado do recife para o mangue, cresciam dentro de 20 cm desta esponja,
mas não eram comidos pelos peixes-tronco. (g) Camuflagem entre as lâminas de Thalassia testudinum não parece ter inspirado a escolha deste
caranguejo decorador da esponja de ervas marinhas do prado Clathria sp. para cobrir sua carapaça. (h) Os últimos vivos
porção de um grande A. compressa indivíduo que havia perdido a maior parte de seu tecido vivo devido a doenças, aparentemente causadas por patógenos. (eu) O mar-

gins do coral escleractiniano Montastraea annularis cresceram em torno do grande osculum de Mycale laevis vivendo em sua superfície. (j) O
zoantídeo colonial Parazoanthus parasiticus (que hospeda zooxantelas) embutidas na superfície da esponja Niphates erecta
Duchassaing e Michelotti, 1864. (k) A alga vermelha ramificada Jania Ades parece servir como o esqueleto da esponja Disidea
jania. (eu)A esponja de escavação Cliona varians, que hospeda zooxantelas.

1997; Wulff 1997uma;Wilcox et al. 2002; Figura 1c). Em alguns
casos, esponjas de muitas espécies são mutuamente aderentes (por
exemplo, Sarà 1970; Rützler 1970; Wulff 1997uma), e espécies que
tendem a crescer demais são morfologicamente adequados para
prosperar enquanto servem como substrato (por exemplo, Rützler
1970). Essas associações, nas quais a competição não é a interação
primária, são descritas em uma seção subsequente sobre simbioses
entre esponjas.
Com essa percepção, nenhum dado foi relatado para se opor ao
pensamento provocativo de que, nesse sentido, as esponjas são
diferentes de todos os outros organismos para os quais a estrutura
conceitual da ecologia foi desenvolvida.
Competição entre esponjas e outros organismos
A competição entre esponjas e organismos que representam outros taxa

A possibilidade de que as esponjas possam competir com outras esponjas por sésseis pode ser influenciada pela química e pelas taxas e formas de

comida foi abordada pelas medições de Reiswig (1971) de partículas em fluxos crescimento. Jackson e Buss (1975) sugeriram que as interações competitivas

incorrentes vs. fluxos para três espécies em forma de vaso em diferentes ordens:
Cripta Tethya
de Laubenfels, 1949 (= Tectitethya crypta (de Laubenfels,
1949)),Mycale sp. (=Mycale (Arenochalina) laxissima
Duchassaing e Michelotti, 1864), e Verongia gigantea
Hyatt, 1875 (= Verongula reiswigi Alcolado, 1984). Ele relacionou as diferenças
entre as espécies na morfologia interna e no habitat específico (dentro do amplo
habitat dos recifes de coral do Caribe) às diferenças na retenção de partículas de
alguns tamanhos. Em geral, os alimentos capturados eram semelhantes entre as
espécies, mas coexistiam, junto com dezenas de outras espécies de esponjas que
utilizavam recursos alimentares comuns. Pile (1999) construiu esses dados
adicionando citometria de fluxo às técnicas de análise, e comparou dietas entre
três espécies com diferentes formas de crescimento, um tubo alto (Callyspongia
vaginalis
(Lamarck, 1814)), um monte baixo (Spongia (Spongia) officinalisL.,
1759), e uma espécie de corpo pequeno (Aplysina fistularis (Pallas,
1766)) em um recife nas Bahamas. Ela concluiu que a competição
por comida entre as esponjas era improvável, pelo menos nos
recifes de coral do Caribe, e concordou com Reiswig (1971) que
uma razão importante subjacente ao grande sucesso das
esponjas é sua capacidade de consumir eficientemente os
recursos alimentares que outros taxa não.
Reiswig (1973) apontou que os mecanismos de divisão de nicho
entre as espécies de esponjas parecem ser diferentes daqueles
demonstrados em outros filos, pois nem o alimento nem o espaço
parecem ser recursos sobre os quais as esponjas lutam entre si,
mesmo que esses recursos possam parecem ser limitantes. Nos
mais de 30 anos desde que Reiswig publicou
dentro de um grupo diverso de briozoários e esponjas de recife de coral
incrustante eram mediadas, pelo menos em parte, por aleloquímicos, com base
na mortalidade de briozoários causada por extratos de esponja. Buss (1976)
apontou a vantagem de aleloquímicos que permitem que uma esponja cresça
especificamente em uma espécie de briozoário de outra forma competitiva em
um sistema de espaço limitado. Porter e Targett (1988) testaram especificamente
a possibilidade de que aleloquímicos produzidos pela esponja do CaribePlakortis
halicondroides (Wilson, 1902) poderia exercer influência à distância de uma
esponja viva, e determinou que o metabolismo de corais de 14 espécies foi
inibido e suas chances de sobrevivência diminuíram ao tocar ou mesmo
estar perto dessa espécie. Maior especificidade de interações
aleloquimicamente mediadas foi demonstrada para quatro espécies de
esponjas indonésias que tiveram resultados positivos em ensaios de
bioatividade (de Voogd et al. 2004). A necrose do coral foi relatada em 85%
das interações da esponja com os vizinhos escleractinianos, mas menos de
25% das esponjas crescidas demais eram necróticas. Curiosamente, o
mesmo indivíduo esponja pode causar necrose em um vizinho, enquanto
um vizinho de uma espécie diferente não foi afetado. Um padrão intrigante
de associação desproporcionalmente frequente de uma esponja (Haliclona
sp. 628, que
tem nematocistos e zooxantelas) com manchas mortas do
coral Acropora nobilis (Dana, 1846) parece ser melhor
explicado pelas larvas da esponja que se assentam e depois
matam o tecido do coral, pois a necrose do coral vivo foi
observada dentro de um raio de 1 cm desta esponja (Garson
et al. 1999; Russell et al. 2003) .

© 2006 NRC Canadá

Wulff 149

© 2006 NRC Canadá

150
O crescimento excessivo de outros taxa sésseis por esponjas nem sempre é
mediado pela química. Por exemplo, crescimento excessivo de outros membros da
comunidade de incrustação por uma espécie estuarina de
Halichondria Fleming, 1828 nas lâminas de enguia parece ser apenas
devido ao crescimento relativamente rápido da esponja, talvez em conjunto
com sua forma de crescimento maleável (Fell e Lewandrowski 1981); e
Haliclona (Reniera) tubifera
(George e Wilson, 1919) foi observado simplesmente
sufocando cracas vizinhas e anelídeos tubulares (McDougall
1943). As esponjas perfurantes também podem causar danos
substanciais às ostras, enfraquecendo as conchas com suas tocas (veja
a discussão em de Laubenfels 1947).
As observações de esponjas aparentemente supercrescendo corais
construtores de recifes (por exemplo, Suchanek et al. 1983; Aerts e
van Soest 1997) devem ser interpretadas com cautela, a menos que
tenham sido feitas em séries temporais, já que supercrescimentos
aparentes podem na verdade ser impasses (Aerts 2000) , ou casos em
que as esponjas estão aumentando a sobrevivência dos corais
aderindo a eles (por exemplo, Goreau e Hartman 1966; Wulff e Buss
1979). Foi demonstrado que as esponjas aumentam o assentamento
de larvas de outros taxa (Bingham e Young 1991). A maioria dos casos
de supercrescimento agressivo confirmado de corais envolveram
espécies em incrustação ou escavação, a maioria das quais abrigam
zooxantelas ou cianobactérias (por exemplo, Vicente 1978, 1990;
Suchanek et al. 1983; Rützler e Muzik 1993; Hill 1998; Rützler 2002).
Comparações entre recifes onde o supercrescimento agressivo
ocorreu ou não indicam que os corais estressados por temperatura,
sedimentos, picadas de peixes ou poluição orgânica podem ser mais
vulneráveis ao supercrescimento por essas esponjas (Rützler e Muzik
1993; Rützler 2002). Da mesma forma, as incrustações finas
Raphidophlus venosus (= Clathria venosa Alcolado, 1984) foi
observado para supercrescimento de pólipos de corais vivos em 20%
dos casos em que os corais foram danificados experimentalmente,
mas nunca para supercrescimento de corais vivos não danificados
(Aerts 2000).
Observações diretas da eliminação competitiva de esponjas
por outros animais sésseis não foram relatadas, mas a
distribuição atual do habitat das esponjas coralinas pode ter
resultado de uma história de competição por espaço. A
deposição de um esqueleto aragonítico denso resulta no
crescimento muito lento das esponjas coralinas (por exemplo,
Willenz e Hartman 1999), em relação aos corais
escleractinianos e outras demosponges. A coincidência de
taxas de crescimento muito lentas com distribuição quase
exclusivamente confinada a cavernas e outros habitats
crípticos sugere que a competição com animais sésseis de
crescimento mais rápido impôs restrições à distribuição de
esponjas coralinas (por exemplo, Hartman e Goreau 1970;
Jackson et al. 1971). Fatores de confusão,
As macroalgas, por outro lado, podem ter sucesso na competição
espacial com as esponjas. No intertidal rochoso do Alasca, Palumbi (1985)
demonstrou que a alga coralina ereta,Corallina vancouveriensis Yendo,
1901, foi capaz de vencer a competição Halichondria panicea (Pallas, 1766),
a menos que seu crescimento líquido tenha diminuído pelo pastoreio de
chiton. Associações negativas consistentes entre esponjas temperadas e
macroalgas em substratos duros submaré indicaram restrição de esponjas
a locais que são menos favoráveis a algas (por exemplo, Witman
Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006
e Sebens 1990; Bell 2002). Recentemente, Preciado e Maldonado
(2005) aconselharam cautela na interpretação de padrões de
associação negativa. Por uma variedade de análises, eles
demonstraram que, embora esponjas e macroalgas estivessem às
vezes negativamente associadas, a variação na distribuição e
abundância de esponjas entre seus locais na costa norte do
Atlântico da Espanha era melhor explicada pela inclinação do
substrato (ou seja, horizontal, vertical, saliências ou tetos).
Predação em esponjas
Predação em esponjas temperadas e antárticas por
invertebrados
Predadores invertebrados dominam relatos de consumo de esponjas
em águas temperadas, onde os principais taxa alimentadores de esponjas
em todos os oceanos incluem moluscos opistobrânquios, equinodermos
asteróides e equinóides e uma variedade de pequenos crustáceos.
Correspondências exatas de cores entre uma espécie de lesma do mar, sua
espécie de presa esponja e até mesmo suas massas de ovos são um
exemplo clássico de adaptação de camuflagem aparente para fugir de
predadores visuais (por exemplo, foto de capa de Kozloff 1983), mas muitas
das interações entre predadores invertebrados e as esponjas exigem
investigação substancial e criativa.
Normalmente, apenas porções de esponjas adultas são consumidas, ao invés
de indivíduos inteiros, e as interações esponja-predador não foram geralmente
identificadas como os principais determinantes da estrutura da comunidade em
sistemas temperados. Por exemplo, em substratos duros subtidal na Nova
Zelândia, duas espécies de opistobrânquios e um peixe-arquivo deixaram
cicatrizes de pastoreio, mas geralmente não consumiam esponjas inteiras ou
removiam tecido de forma que o substrato primário fosse limpo (Battershill e
Bergquist 1990). Estudos de campo e de laboratório demonstraram que o
opistobrânquio mediterrâneoPeltodoris atromaculata
alimenta-se apenas de duas espécies de esponjas; mas mesmo com esse grau de
especialização, as cicatrizes de alimentação são a extensão do dano causado às
presas esponjas (Gemballa e Schermutzki 2004). Da mesma forma, danos de
predação aHalichondria panicea em Kiel
Bight era mínimo (Barthel 1988); e nas paredes subtidais do Golfo do
Maine, um nudibrânquio,Cadlina laevis (L., 1767), e uma estrela do mar,
Henricia sanguinolenta (OF Müller, 1776), consumia esponjas, mas não
parecia exercer influência primária sobre os padrões de zoneamento
(Witman e Sebens 1990). A esponja chataCliona celata Grant, 1826,
habitando conchas de ostras em recifes da costa da Carolina do Norte, foi
predado por uma variedade de invertebrados, incluindo dois especialistas
em gastrópodes e vários camarões, caranguejos, uma lapa e generalistas
de ouriços do mar (Guida 1976). Capacidade da maioria dessas espécies de
consumirC. celata foi uma surpresa, só aprendida por experimentos de
alimentação e exame do conteúdo intestinal. Embora apenas os ouriços-do-
mar foram capazes de entrar nas galerias escavadas para consumir o
tecido da esponja, e os outros predadores se limitaram a pastar nas
porções da esponja que estavam aparecendo, Guida (1976) sugeriu que a
predação pode desempenhar um papel no controle das esponjas no recife
de ostras. A predação demonstrou ter um efeito extremo em uma esponja
temperada em apenas um caso. No centro-sul do Alasca, um recrutamento
particularmente bem-sucedido do nudifólio alimentador de esponjas
Archidoris montereyensis (Cooper, 1862) eliminou inteiramente uma
população da esponja intertidalHalichondria panicea que havia coberto
anteriormente mais da metade do substrato (Knowlton e Highsmith 2000).
© 2006 NRC Canadá
Wulff
Estudos de longo prazo das esponjas antárticas e seus predadores não
deixaram dúvidas de que essas interações desempenham um papel fundamental
na estruturação de todo o sistema bentônico. Uma variedade de estrelas do mar
espongívoras e onívoras e um nudibrânquio são os predadores de esponja mais
importantes (Dayton et al. 1974; Dayton 1979; McClintock et al. 2005). A esponja
de crescimento mais rápido neste sistema,Mycale (Oxymycale) acerata, pode ser
inibido de assumir todos os substratos principalmente pela preferência da
estrela do mar Perknaster fuscus
para consumi-lo (Dayton 1979). A complexidade adicional da teia
alimentar neste sistema inclui uma estrela-do-mar onívora que se
alimenta por filtro que regula o recrutamento de estrelas-do-mar
espongívoras consumindo suas larvas e, portanto, influencia
indiretamente as esponjas (Dayton et al. 1974). Como no exemplo
entre as marés do Alasca (Knowlton e Highsmith 2000), grandes
oscilações na estrutura da comunidade e no número de membros
podem depender do recrutamento imprevisivelmente pesado ou leve
de predadores e presas (Dayton 1989).
Normalmente, os invertebrados temperados e antárticos que se alimentam de
esponjas têm preferências entre as esponjas disponíveis. Em um estudo
particularmente detalhado da partição de recursos entre seis espécies de
nudibrânquios do Noroeste do Pacífico, as correspondências morfológicas da
construção do esqueleto da esponja com a estrutura da rádula do nudibrânquio e a
presença ou ausência de um ceco desempenharam um papel fundamental na escolha
da presa (Bloom, 1976). Bloom (1981) demonstrou que as interações competitivas entre
os nudibrânquios por recursos de presas não eram necessárias para gerar o padrão de
partição observado, pois o crescimento e a reprodução dos nudibrânquios eram duas
vezes maiores em suas espécies de esponjas apropriadas.
Uma interação incomum entre uma esponja, cianobactéria
e um predador foi revelada por observações de que o
opistobrânquio Tylodina perversa (Gmelin, 1790) preferiu se
alimentar do ectossomo em vez do endossomo de Aplysina
aerofoba Schmidt, 1862, e preferiu consumir espécimes de águas
rasas em vez de águas profundas. Ambas as preferências levam o
opistobrânquio a consumir tecido especialmente rico em
cianobactérias hospedadas pela esponja. Confirmando que a ingestão
desproporcional do simbionte é proposital,T. perversa também
preferido A. aerophoba sobre
seu congênere Aplysina cavernicola (Vacelet, 1959), que não
hospeda cianobactérias, e consumiu material esponjoso ao
qual foram adicionadas cianobactérias (Becerro et al. 2003b).
Detalhes da interação entre a estrela do marHenricia
sanguinolenta e espécies de esponja de dedo de Isodictya
Bowerbank, 1864 ilustra outro tipo de complexidade que pode ser a
base das interações predador-presa envolvendo esponjas (Shield e
Witman 1993). O tamanho e a localização das lesões alimentares
influenciaram o sucesso da recuperação, e apenas 16% das lesões da
alimentação estrela-do-mar se recuperaram. Ramos enfraquecidos
por lesões eram mais propensos a quebrar pelo movimento da água,
resultando em perdas finais das esponjas que excediam em muito a
quantidade de tecido realmente consumido pela estrela do mar. Da
mesma forma, as esponjas antárticas nas quais a predação de estrelas
do mar e nudibrânquios excedeu 20% a 30% de seu volume inicial
podem ter ultrapassado um limite de recuperação (Dayton 1979).
Esponja se alimentando de invertebrados e vertebrados em
águas tropicais
Uma maneira pela qual as interações predador-esponja nos
trópicos diferem daquelas em águas temperadas é que verte-
151
os brates se juntam às fileiras dos espongívoros. Mesmo
assim, apenas alguns peixes e uma tartaruga conseguem
consumir esponjas. Randall e Hartman (1968) inferiram que
“Porifera das Índias Ocidentais parecem gozar de relativa
liberdade de predação por peixes” com base na pequena
porcentagem de 212 espécies de peixes de recife que tinham
material esponjoso em seu conteúdo intestinal. Trabalhos
subsequentes confirmaram que as esponjas são bem
protegidas contra o consumo pela maioria dos animais com
os quais coexistem. A maioria dos peixes que habitam recifes
de coral, prados de ervas marinhas e manguezais, incluindo
bodiões, peixes-cirurgião, donzelas, macacos, pargos e
garoupas, nunca consomem esponjas. Predadores que são
capazes de contornar essas defesas eficazes parecem se
enquadrar em três categorias (cada uma detalhada abaixo):
(1) alimentadores de smorgasbord que consomem pequenas
quantidades de muitas espécies,
(1) Especialistas em esponjas alimentadoras de smorgasbord
O comportamento de "alimentação do anjinho" inferido por Randall e Hartman
(1968) quando eles encontraram restos de 46 espécies de esponja no conteúdo do
intestino do peixe-anjo foi bem corroborado por observações de campo de peixes-anjo
não manipulados consumindo 64 espécies de esponja no decurso de 1724 mordidas
ingeridas , incluindo 86% das 39 espécies em uma parcela de recife de coral
completamente censurada (Wulff 1994). Os peixes individuais normalmente dão apenas
algumas mordidas em cada esponja antes de passar para uma esponja de uma espécie
diferente. Observou-se que os peixes-anjo ingerem repetidamente algumas espécies de
esponja indefesas, fornecidas a partir de habitats inacessíveis pelos investigadores, até
que sejam completamente consumidas (por exemplo, Dunlap e Pawlik 1996; Wulff
2005). Na maioria das vezes, no entanto, Os peixes-anjo não têm a opção de consumir
espécies de esponjas altamente palatáveis de manguezais ou espaços crípticos de
recife, e devem consumir as esponjas de recife geralmente intragáveis expostas de
forma rotativa. Em um estudo experimental, o peixe-anjo também se mudou entre sete
espécies de esponjas de mangue, dando apenas algumas mordidas de cada vez em
todas as espécies, exceto as duas mais comestíveis (Wulff 2005). Nenhuma esponja
parece ser eliminada da comunidade do recife pela alimentação de smorgasbord e
algumas das espécies de esponjas mais freqüentemente consumidas permanecem as
mais abundantes (por exemplo, Wulff 1994).
Detalhes do comportamento alimentar do ouriço-do-mar tropical
amplamente distribuído Eucidaris tribuloides (Lamarck, 1816) não são
conhecidos, mas um estudo do conteúdo intestinal revelou um padrão
que lembra os peixes-anjo. Todos os 20 indivíduos coletados na Baía
de Todos os Santos, Bahia, Brasil, tinham apenas restos de esponja
em seus intestinos (Santos et al. 2002). Os ouriços-do-mar individuais
tinham evidências de até seis espécies de esponjas em seus intestinos,
representando cinco ordens de demosponges, e incluindo material de
espécies não conhecidas anteriormente para habitar as águas
baianas. Reiswig (1973) também notou predação significativa pelos
ouriçosE. tribuloides, Lytechinus variegatus (Lamarck,
1816), e Tripneustes ventricosus (Lamarck, 1816) na esponja
que habita as ervas marinhasTethya crypta (= Tectitethya
© 2006 NRC Canadá
152
cripta), o que pode ter diminuído sua taxa de crescimento líquido, mas não
resultou na mortalidade de indivíduos inteiros.
(2) Especialistas em determinadas espécies de esponjas
As tartarugas-de-pente se especializam em esponjas quando
adultas, mas concentram sua alimentação em espécies de
esponjas em apenas 3 das 13 ordens de demosponge
reconhecidas (Hooper e van Soest 2002) (Meylan 1990; Anderes e
Uchida 1994; van Dam e Diez 1997) . O foco nas espécies de
Astrophorida, Chondrosida e Hadromerida é extremo, de modo
que o conteúdo de intestino de bico de pente de Meylan (1990)
em todo o Caribe mostrou mais de 97% em massa seca dessas
três ordens. O peixe-tronco caribenho parece preferir uma
seleção limitada de esponjas da ordem Verongida (Fig. 1f) (no
Panamá, Wulff 1994; Belize, J. Wulff, observação pessoal; e
Navassa, T. Swain, comunicação pessoal), que é principalmente
evitado pelos peixes-anjo (Wulff 1994, 2005).
Um tipo muito diferente de predador especializado é representado pelos
pequenos crustáceos que habitam as esponjas. Na maioria dos casos, as
esponjas servem apenas como morada, mas alguns copépodes, anfípodes,
isópodes e camarões alfheídeos consomem suas esponjas hospedeiras (Rützler
1976; Ríos e Duffy 1999; Mariani e Uriz 2001). A esponjaHymeniacidon caerulea
Pulitzer-Finali, 1986, que hospeda e é consumido pelo camarão
pescador Synalpheus williamsi Ríos e Duffy, 1999, destaca-se
como intragável para todos os outros predadores em potencial
testados até agora (Wulff 1995, 1997b, 1997c). Assim, o consumo
de H. caerulea por este camarão se encaixa com um padrão de pequenos
crustáceos que habitam algas geralmente intragáveis, sendo capazes de
consumir suas plantas hospedeiras quimicamente protegidas (por exemplo, Hay
et al. 1988; Duffy e Hay 1994). Outros endobiontes de crustáceos são mais gerais
em sua escolha de hospedeiros para viver e se alimentar. Por exemplo, Rützler
(1976) encontrouSynalpheus
gambarelloides (Nardo, 1847) em todas as seis espécies de
esponjas dictioceratídeos tunisianas que ele estudou.
Alguns nudibrânquios alimentadores de esponjas deram um passo adiante
nas interações especializadas com as presas, sequestrando metabólitos
secundários das esponjas (por exemplo, Thompson et al. 1982; Faulkner e
Ghiselin 1983; Pawlik et al. 1988; Proksch 1994). Por mais tentador que seja
generalizar sobre algo que faz uma história tão boa, o cuidado é aconselhado
por um estudo detalhado de três espécies do gênero nudibrânquio.
Glossodoris em espécies do gênero esponja dictioceratídeos
Hyrtios Duchassaing e Michelotti, 1864 (Rogers e Paul
1991). Os nudibrânquios não sequestram necessariamente
metabólitos defensivamente úteis, mas desativam alguns
metabólitos aparentemente úteis ingeridos de suas presas,
excretam outros e aumentam a concentração de outros, embora
isso não aumente a proteção dos nudibrânquios de seus próprios
predadores (por exemplo, Rogers e Paul 1991).
(3) Alimentação oportunista com esponjas que geralmente não estão
disponíveis
A alimentação oportunista com esponjas é bem ilustrada pela grande estrela-do-
mar caribenha que habita ervas marinhas Oreaster reticulatus (EU.,
1758) (Fig. 1e), que consome apenas 1 de 14 (7%) espécies de esponja típicas dos prados
de ervas marinhas / leitos de entulho que habita, mas consome prontamente 16 de 20
(80%) espécies de recife típicas testadas (Wulff 1995). Quando um furacão varreu
fragmentos de esponja de recife para um prado de ervas marinhas, a estrela do mar os
consumiu rapidamente; e quando fragmentos de quatro recifes comuns
Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006
as esponjas estavam espalhadas em um prado de ervas marinhas, a estrela do
mar já havia consumido completamente 33 dos 60 fragmentos da espécie
palatável até o 5º dia (Wulff 1995). Observou-se que os peixes-papagaio
consumiam oportunisticamente algumas espécies de esponjas que foram
reveladas ao virar lajes de coral na Ilha Fanning e Eniwetok no Pacífico tropical
(Bakus
1964, 1967), e restringiu pelo menos duas espécies caribenhas de
esponjas de recife a espaços crípticos dentro da estrutura do recife,
consumindo-as sempre que foram expostas (Wulff 1988, 1997b). Duas
espécies de esponjas de mangue que vivem sob os escombros foram
consumidas quando os escombros foram derrubados (Dunlop e
Pawlik 1996), e os peixes-papagaio consumiram rapidamente duas
espécies semicrípticas quando suas superfícies foram cortadas (Wulff
1997b). Da mesma forma, no Pacífico oriental tropical no Panamá,
peixes-anjo, peixes-papagaio, peixes-tronco e ídolos mouros
consumiram completamente quatro espécies de esponjas crípticas
que habitam o espaço em 20% -30% dos testes de 20 minutos, quando
foram expostos ao invadir a estrutura do recife ( Wulff 1997c).
Também foi observado que peixes-papagaio consomem algumas espécies de
esponjas de mangue, impedindo-os de viver em recifes (Dunlap e Pawlik 1996,
1998; Wulff 2005). Esses exemplos de alimentação com esponja oportunista
ilustram outra diferença entre a espongivoria temperada e tropical: foi
demonstrado que os predadores restringem inteiramente a distribuição do
habitat de algumas esponjas tropicais. Por causa da alimentação oportuna de
predadores, (eu) algumas espécies de mangue não podem habitar superfícies
expostas em recifes de coral, (ii) algum enigmático
espécies de recife não podem habitar superfícies expostas, e (iii) vários
espécies de recife não podem habitar prados de ervas marinhas.
Estudando predação em esponjas
Bioensaios convenientes de palatabilidade para esponjas
marinhas tropicais classificaram dezenas de espécies de acordo
com o consumo de pellets (feitos de extratos de esponja, um
agente de alimentação e um agente de endurecimento) por
predadores generalistas que não consomem esponjas vivas (por
exemplo, Pawlik et al. 1995). Algumas espécies consumidas na
forma de pelotas por bodiões também eram abundantes no
conteúdo do intestino dos peixes analisado por Randall e
Hartman (1968), aparentemente confirmando a precisão desse
tipo de ensaio para julgar a palatabilidade. No entanto, essas
mesmas espécies também estão entre as esponjas mais comuns
em recifes rasos do Caribe, portanto, o conteúdo do intestino
comum pode simplesmente refletir a disponibilidade no campo.
Para inferir o consumo preferencial ou rejeição de determinadas
espécies de esponjas a partir da análise do conteúdo intestinal, é
necessário conhecer a abundância relativa das esponjas no
habitat onde os predadores foram capturados. Outras
desvantagens de usar o conteúdo do intestino para entender as
relações predador-presa incluem a falta de dados sobre o
comportamento alimentar e a amostragem destrutiva de
predadores (exceto no caso de tartarugas, a partir do qual o
conteúdo do intestino pode ser obtido por lavoura, por exemplo,
van Dam e Diez 1997). Uma vantagem dos dados de conteúdo
intestinal é a evidência inequívoca de que determinadas presas
foram ingeridas, sem ter que passar muitas horas seguindo os
peixes no campo, na esperança de observar a alimentação.
O consumo de pellets pode ser usado para responder a questões
específicas relacionadas ao conteúdo nutricional ou biogeografia, como de-
© 2006 NRC Canadá
Wulff
escritas na seção seguinte. No entanto, alguns aspectos da dissuasão
de predadores por esponjas não são capturados por procedimentos
de pelotização, pois as designações de palatabilidade baseadas em
wrasses consumindo pelotas estão em desacordo com as observações
de campo de espongívoros irrestritos consumindo esponjas vivas. Por
exemplo, as espécies de esponja que são palatáveis para os peixes-
anjo são rejeitadas pelas estrelas do mar, e elas consomem
prontamente as esponjas evitadas pelos peixes-anjo (Wulff 1994,
1995); enquanto os peixes-tronco se especializam em espécies de
esponjas rejeitadas por peixes-anjo (Wulff, 1994; Fig. 1f) e ignorar as
espécies preferidas pelos peixes-papagaio (J. Wulff, dados não
publicados). Os peixes-papagaio e os peixes-anjo diferiam no
consumo de quatro espécies de esponjas de mangue (Dunlap e Pawlik
1996). As tartarugas-de-pente também consomem uma das espécies
de manguezais preferidas pelos peixes-anjo (Dunlap e Pawlik 1996),
mas concentram sua alimentação em outro conjunto de esponjas
(Meylan 1990; van Dam e Diez 1997). “Palatável” é claramente uma
característica da relação entre uma espécie de esponja e uma espécie
de predador particular, ao invés da espécie de esponja sozinha.
Conseqüentemente, não há substituto fácil para manipulações
experimentais e observações de campo de vários predadores
potenciais se alimentando de esponjas vivas.
Algumas espécies de esponjas concentram dissuasores de predadores em
suas superfícies (Uriz et al. 1996uma; Wulff 1997b; Becerro et al.
1998; Schupp et al. 1999; Furrow et al. 2003; McClintock et al. 2005),
aparentemente otimizando a implantação de metabólitos defensivos.
Aspectos práticos com relação às técnicas de pesquisa são que as
superfícies cortadas devem cicatrizar antes que as esponjas vivas
sejam usadas em experimentos de preferência, e os testes de
palatabilidade com esponjas vivas ou extratos devem ser feitos com a
superfície e o tecido interno para ter certeza esse desvio não passa
despercebido.
Dissuasão de predadores e qualidade nutricional
Padrões claros na relação do conteúdo nutricional com a
preferência do predador têm sido evasivos. Randall e Hartman
(1968) apontou que as duas espécies de esponja que encontraram com
mais frequência no conteúdo do intestino dos peixes, Callyspongia vaginalis
e Nucula de condrila Schmidt, 1862, tinha baixo conteúdo de espículas
em relação à matéria orgânica (embora grande parte da matéria
orgânica esteja na forma de esponja), e eles sugeriram que essas
espécies podem ser procuradas pelos peixes. Mas para as próximas
20 esponjas mais abundantes no conteúdo intestinal, não houve um
padrão particular relacionando a proporção de matéria orgânica com
as taxas de consumo. Da mesma forma, a composição nutricional e o
conteúdo de espículas das esponjas antárticas não tinham relação
consistente com os padrões de alimentação de quatro espécies de
estrelas do mar e um nudibrânquio (McClintock 1987), e as esponjas
que figuram com destaque nas dietas de tartarugas-de-pente eram
especialmente ricas em sílica (ordens Hadromerida e Astrophorida),
ou especialmente alto em conteúdo proteico (ordem Chondrosida)
(Meylan 1990). A comparação da qualidade nutricional da esponja com
o número de pelotas de extrato consumidas por bodiões também não
revelou padrões consistentes, exceto um maior teor de lipídios nas
esponjas das quais foram feitas pelotas menos palatáveis (Chanas e
Pawlik 1995). As espículas adicionadas aos pellets eram apenas um
impedimento quando o conteúdo de nutrientes dos pellets era
inferior ao das esponjas (Chanas e Pawlik 1996). Os testes da
possibilidade de que a eficácia das defesas químicas é aumentada por
defesas físicas, como espículas,
153
mostrou um efeito sinérgico para algumas espécies de esponja, mas
não para a maioria das espécies testadas (por exemplo, Hill et al.
2005; Jones et al. 2005).
A consideração explícita de como o conteúdo nutricional é confundido
por defesas químicas pode ajudar a revelar alguns padrões. Quando Duffy
e Paul (1992) forneceram pellets de alimentos variando em qualidade
nutricional e em concentrações de metabólitos secundários de duas
espécies de esponja,Disidea sp.
e Luffariella variabilis (Poléjaeff, 1884), para peixes de recife em Guam,
a qualidade dos alimentos influenciava as escolhas significativamente,
e a química era menos impeditiva em alimentos de melhor qualidade.
Em uma comparação das duas espécies mediterrâneasCrambe
crambe e Dysidea avara (Schmidt, 1862), as defesas químicas
estavam mais concentradas em C. crambe, que tem
maior conteúdo de energia (Uriz et al. 1996b), como previsto se
os predadores respondem a um equilíbrio entre as defesas químicas e
a qualidade nutricional.
Trade-offs entre defesas e crescimento, e variação na
dissuasão por estágio da história de vida
Prevê-se que as taxas de crescimento da esponja estão
inversamente relacionadas às defesas contra os inimigos, se a química
ou as estruturas defensivas forem caras, e isso foi demonstrado em
alguns estudos. Um estudo particularmente completo e convincente
de trade-offs dentro de uma única espécie demonstrou que
C. crambe indivíduos com o maior investimento em defesas químicas
e físicas cresceram mais lentamente e sobreviveram melhor do que co-
específicos em um habitat mais iluminado e menos dominado por
animais (Uriz et al. 1995; Turon et al. 1998). Nesse caso, as defesas
podem proteger especialmente contra competidores espaciais, bem
como predadores. Em McMurdo Sound, na Antártica, a estrela do mar
P. fuscus é especialista em Mycale (Oxymycale) acerata,
que se destaca nesta comunidade dominada por esponjas por sua
taxa de crescimento muito rápida (Dayton 1979). Em recifes de coral
rasos do Caribe, as taxas de crescimento de três espécies comuns
ramificadas eretas (Iotrochota birotulata (Higgin, 1877), Anfimedon
compressa Duchassaing e Michelotti, 1864, Aplysina fulva
(Pallas, 1766)) estão positivamente relacionados à preferência relativa
(ou seja, frequência de consumo em termos de número de mordidas /
abundância relativa em termos de volume) por peixes-anjo não
manipulados (Wulff 1994) e taxas de crescimento de uma variedade
de 12 recifes e as espécies de esponjas de mangue foram
positivamente relacionadas à predação por peixes-papagaio e peixes-
anjo irrestritos (Wulff 2005). A taxa de regeneração de feridas, feita
por furos nas paredes de esponjas em forma de vaso, foi
positivamente relacionada à palatabilidade por ensaios de pelotas
(Walters e Pawlik 2005). Diferenças substanciais (ou seja, até algumas
ordens de magnitude) entre as taxas de crescimento e regeneração
nas mesmas espécies de esponja (por exemplo, Reiswig 1973; Ayling
1983) levantam questões interessantes sobre as diferenças na
alocação para cada um desses processos relativos às defesas de
predadores.
As defesas químicas nas larvas grandes e lentas de duas espécies de esponjas
do Caribe diminuem sua vulnerabilidade aos peixes planctívoros, permitindo que
sejam liberados com segurança durante o dia (por exemplo, Lindquist et al.
1997). Por mais adaptativo que seja, não é uma regra geral. Larvas da espécie
mediterrâneaD. avara são rejeitados pelos peixes, mas larvas do simpátrico C.
crambe são consumidos, embora os estágios metamorfoseados impeçam os
predadores logo 2 semanas após o assentamento
© 2006 NRC Canadá
154 Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006

(Uriz et al. 1996b; Becerro et al. 1997). Esses estudos indicam que o Associações simbióticas
exame da dissuasão de predadores dependentes do estágio de vida
em outras espécies de esponja pode ser um aspecto particularmente A estrutura de esponja, homogênea, maleável e simples, mas permeada
interessante de estudos adicionais de trade-offs entre defesas e por canais, pode facilitar o desenvolvimento de associações íntimas com
crescimento ou reprodução. outros organismos. Este foi um dos primeiros aspectos das interações
ecológicas da esponja a ser examinado e quantificado de perto (por
exemplo, Arndt 1933; Arndt e Pax 1936; Pearse 1934, 1950; de Laubenfels
Padrões biogeográficos nas relações predador-presa
1947). William Beebe iluminou o fascínio das esponjas para um público
Um padrão geográfico de defesa química mais eficaz contra
leitor em seu registro das primeiras explorações de capacetes de mergulho
predadores, demonstrado para muitos grupos em latitudes tropicais
Abaixo dos mares tropicais (1928), que inclui um relato entusiástico de
em relação a latitudes temperadas, não foi suportado à medida que
muitas centenas de crustáceos e peixes habitantes de um grande
os dados se acumulam para esponjas. Foi demonstrado que a
Spheciospongia vesparium
predação desempenha um papel fundamental na dinâmica
populacional e comunitária das esponjas antárticas (Dayton 1979), e
(Lamarck, 1815) indivíduo que ele examinou em um laboratório rústico a bordo
as defesas químicas estão claramente envolvidas na mediação dessas
de uma escuna de quatro mastros ancorada ao largo do Haiti (pp. 123–131).
interações (McClintock 1987; Furrow et al. 2003; Amsler et al. 2001;
Rützler (1976) resumiu relatos anteriores e relatou a descoberta de
McClintock et al. 2005). A comparação experimental da alimentação
representantes de 11 filos animais e até 1.500 indivíduos / kg de esponja em 6
por suítes de peixes generalistas grandes e pequenos de locais
espécies de esponjas tunisianas da ordem Dictyoceratida. Um padrão
tropicais (Guam) vs. temperados (Mediterrâneo) em pelotas de
interessante que emergiu de seus dados foi uma associação positiva do volume
esponja incorporando extratos de esponjas tropicais vs. temperadas
do canal da esponja com a massa total da endofauna, mas associação negativa
também não revelou diferenças biogeográficas consistentes (Becerro
do volume do canal com o número de endofauna individual (Rützler 1976). Em
et al. 2003uma).
um exemplo recente e bem quantificado da espantosa diversidade e abundância
O único padrão biogeográfico nas relações esponja-espongívoro
de intilines possíveis em esponjas, Ribeiro et al. (2003) encontraram 2.235
que parece certo neste ponto é que invertebrados, especialmente
simbiontes individuais de 75 espécies de invertebrados, representando 9 filos na
moluscos e equinodermos, são espongívoros importantes em todas as
esponja incrustante (0,5-4 cm de espessura)
latitudes, mas a alimentação significativa de esponjas por vertebrados
é uma característica apenas dos sistemas tropicais. Um padrão
biogeográfico aparente neste ponto é que a predação pode ser mais
Mycale (Carmia) microsigmatosa Arndt, 1927 no sudeste do Brasil.
geralmente importante na redução da distribuição de habitat de
Da mesma forma, Villamizar e Laughlin (1991) relataram 139 e 53
espécies de esponjas particulares e na estruturação de comunidades
espécies que habitam as duas espécies caribenhas em forma de
bênicas dominadas por esponjas nos trópicos e na Antártica. No
vaso,Aplysina lacunosa (Pallas, 1766) eAplysina archeri Higgin,
entanto, ainda há muito a aprender sobre a espongivoria, e os muitos
1875, respectivamente, na Venezuela. Os mais comumente
desafios de estudar as relações predador-presa em todos os sistemas
representados nesses hotéis de esponja são crustáceos,
são ampliados para as esponjas pela velocidade com que as esponjas
poliquetas, ofiuroides, cnidários, moluscos e peixes.
parcialmente consumidas são capazes de apagar todos os traços de
As espécies de esponjas variam amplamente no número e nos tipos
lesão (por exemplo, Fig. 1f), e esqueletos
de simbiontes que hospedam. E dentro de cada um dos táxons
As esponjas das quais o tecido foi consumido se desarticulam e
simbiontes comuns mais elevados estão espécies que representam
desaparecem. Por exemplo, a surpreendente importância da
todo tipo de associação com seu hospedeiro, variando de associados
espongivoria na Antártica só é conhecida por causa de estudos de
esponja facultativos que também vivem em outros habitats
longo prazo, logisticamente exigentes (por exemplo, Dayton
protegidos, a associados esponja obliterados que ocupam uma
1979, 1989; McClintock et al. 2005). Da mesma forma, a única demonstração de que
variedade de espécies de esponja, obrigar especialistas em
predadores que se alimentam de esponja podem exercer controle significativo sobre
determinadas espécies de esponjas. Os resultados líquidos de
suas presas em águas temperadas dependeu de estudos de longo prazo de locais
simbioses envolvendo esponjas também variam de mutualismo a
específicos durante anos nos quais o recrutamento de predadores variou (Knowlton e
comensalismo e parasitismo. Algumas associações se repetem em
Highsmith 2000). Mesmo nos trópicos, onde a logística de observar diretamente a
taxa semelhantes em oceanos diferentes, sugerindo a possibilidade
espongivoria em ação é muito mais fácil, é apenas por longas horas passadas pairando
de futuras generalizações. As simbioses das esponjas parecem ser
sobre os peixes, ou montando e monitorando experimentos manipulativos, que temos
mais diversas e onipresentes nas águas tropicais, e Cerrano et al.
alguma ideia de como os predadores são completamente capazes de restringir a
(2006) apontaram que isso pode não apenas refletir uma maior
esponja. distribuição de habitat (Bakus 1964; Wulff 1988, 1995, 1997b, 1997c, 2005;
biodiversidade nesses sistemas, mas que essas associações também
são uma fonte de aumento da biodiversidade. Além dessas
observações, talvez a única generalização confiável sobre as simbioses
Dunlap e Pawlik 1996, 1998; Hill 1998; Pawlik 1998) e para
da esponja seja que todo estudo investigativo de uma simbiose
influenciar a diversidade da esponja (Wulff 2005). Não havia razão
particular certamente revelará surpresas intrigantes.
para imaginar que a estrela do marOreaster reticulatus poderia
evitar que as esponjas do recife vivam em prados de ervas marinhas,
mas para observações casuais de raras oportunidades naturais para a Moluscos (Bivalvia e Gastropoda) e esponjas
estrela-do-mar consumir esponjas do recife (Fig. 1e), seguido por Associações de esponjas com densas populações de bivalves foram descritas
experimentos de escolha de alimentação (Scheibling 1979; Wulff na maioria dos oceanos. Foi demonstrado que vieiras que habitam um banco de
1995), e pode haver muitas outras interações espongívoro-esponja ostras na costa atlântica da Irlanda ganham proteção contra predadores estrelas-
inesperadas a serem descobertas. Portanto, ainda é muito cedo para do-mar quando suas válvulas são cobertas porH. panicea, enquanto as esponjas
ter certeza sobre os padrões gerais nas interações das esponjas com
seus predadores. ganhe um local de alimentação favorável pela alimentação inalante

© 2006 NRC Canadá

Wulff
correntes de seus hospedeiros (Forester 1979). Em uma interação semelhante no Sul da
Austrália, as esponjas não só dissuadiram um predador de asteroides, mas também
evitaram o dano da esponja chata em conchas de vieira, resultando em um crescimento
mais rápido (Pitcher e Butler
1987). Tanto na Irlanda quanto na Austrália, as esponjas pareciam
facilitar o escape das vieiras interferindo na capacidade da estrela-
do-mar de manipular as vieiras, mas na Austrália, uma espécie de
esponja inibia a estrela-do-mar mesmo quando as vieiras estavam
imobilizadas (Pitcher e Butler 1987 ), implicando defesas táteis ou
químicas. As esponjas parecem se acomodar preferencialmente
nas vieiras. Em outra associação que parece beneficiar ambos os
parceiros, esponjas de 19 espécies habitam as conchas do bivalve
byssateArca noae L., 1758 no Mediterrâneo. As esponjas podem
se beneficiar do fluxo de água gerado pelo bivalve, e todas as seis
espécies de esponjas perfurantes que estavam presentes nas
rochas estavam ausentes das conchas (Corriero et al.
1991), sugerindo que as esponjas não perfurantes podem proteger as
conchas das brocas. Bem, a esponjaC. crambe incrustar
ing A. noae as conchas inibiram a predação em seus hospedeiros por
uma estrela do mar, um caracol invasor não nativo e um polvo (Marin
e Belluga 2005).
Os moluscos siliquariídeos são comensais obrigatórios de esponjas.
As associações hospedeiro-comensal não são específicas, mas apenas
um número limitado de esponjas parece ter a arquitetura esquelética
desejável para esses gastrópodes sésseis (Pansini et al.
1999). Os benefícios presumidos para os moluscos são espaço de vida
e proteção contra predação, enquanto a esponja pode se beneficiar
do bombeamento do molusco e das partículas finas não retidas pelos
ctenídios.
Poliquetas e esponjas
Vermes poliquetas são esponjas simbiontes comuns, às vezes
conspícuas, como quando grandes sabelídeos habitam Mycale
(Carmia) microsigmatosa obscurecer seu anfitrião da vista
com seus fãs espalhados na filtragem (J. Wulff, observação
pessoal). A grande esponja caribenhaNeofibularia nolitangere
(Duchassaing e Michelotti, 1864) pode hospedar uma densa população de
minúsculos poliquetas brancos, gênero Haplosyllis Langerhans,
1879, embutido na superfície de seu átrio (foto em Humann
1992). Espécies de poliquetas que não se alimentam de filtros podem se alimentar de seus
hospedeiros. Por exemplo, o pequeno poliqueta erranteBranchi-
osyllis oculata Ehlers, 1887, viveu e se alimentou de 9 das 16
espécies de esponjas pesquisadas nas Bermudas (Pawlik 1983).
Ao comparar os espectros de absorção de extrações de acetona de
esponjas e de tecido de verme livre de intestino, Pawlik (1983) confirmou
que a cor de B. oculata indivíduos combinaram cores de duas espécies de
esponja hospedeira (Tedania ignis, Cinachyra alloclada (= Cinachyrella
alloclada (Uliczka, 1929)) como resultado da ingestão de seus hospedeiros
pelos vermes. Tsuriumi e Reiswig (1997) ilustraram este aspecto das
associações poliqueta-esponja com fotomicrografias claras do poliqueta
Haplosyllis spongicola (Grübe, 1855), com sua tromba envolvendo o tecido
de seu hospedeiro Aplysina cauliformis (Carter,
1882) (Fig. 1f). Poliquetas identificados como esta mesma espécie de
sílide foram relatados em 36 espécies de esponjas hospedeiras em
uma variedade de ordens de esponjas e regiões biogeográficas (Lopez
et al. 2001). Diferenças consistentes entre exemplos temperados
(alguns vermes grandes, não necessariamente associados a uma
esponja hospedeira em particular) e exemplos tropicais (grande
número de pequenos vermes, que completam todo o seu ciclo de vida
dentro de seu hospedeiro esponja) sugerem que o que é pres-
155
devidamente referido como H. spongicola pode na verdade ser um
complexo de espécies (Lopez et al. 2001).
Crustáceos e esponjas
As associações de esponjas com crustáceos atraíram
atenção precoce (por exemplo, Arndt 1933) com sua grande
variedade. Uma associação que parece ser mutuamente
benéfica é a de caranguejos eremitas e esponjas suberítidas.
As esponjas se incrustam em conchas de gastrópodes
habitadas por caranguejos eremitas e continuam a crescer,
aparentemente dispensando os caranguejos da necessidade
de encontrar novas conchas à medida que crescem. No
entanto, uma investigação mais próxima de uma dessas
associações no norte do Golfo do México (Sanford 1994)
revelou que o benefício mútuo pode ser uma conclusão
precipitada em alguns casos, pois os caranguejos eremitas
deixaram conchas cobertas de esponja em favor de conchas
limpas, se eles eram do tamanho e tipo certos. Uma
suposição de benefício mútuo também parece óbvia no caso
de caranguejos decorativos decorados com esponja. Mas,g). A
camuflagem parece um
propósito provável em um caso em que as espécies de esponja que
decoram caranguejos com mais frequência também foram as mais
comuns no habitat (Schejter e Spivak 2005). Em contrapartida, a
preferência sazonal pela decoração com a esponjaHymeniacidon
heliophila (Parker, 1910) pode conferir proteção ao predador em caranguejos
decoradores na Carolina do Norte no inverno e na primavera, quando sua
decoração preferida de algas, Dictyota menstrualis, é un-
disponível, uma vez que esta esponja é intragável para os peixes locais
(Stachowicz e Hay 2000). Camarões que moram em esponjas têm
atraído a atenção como o único exemplo conhecido de organismos
marinhos eussociais (Duffy 1996uma). Hospedeiro esponja
a especificidade pode ter desempenhado um papel fundamental na
evolução da diversidade de espécies particularmente alta de camarões
agarradores (Duffy 1996b). Pelo menos um camarão vive e consome
seu hospedeiro, como evidenciado por pedaços dessa profunda
esponja azul royal visível nas tripas dos camarões (Ríos e Duffy, 1999).
Outros pequenos crustáceos habitantes de esponjas incluem
copépodes, isópodes e anfípodes, alguns dos quais também
consomem seus hospedeiros (por exemplo, Rützler 1976; Poore,
et al. 2000; Thiel 2000; Mariani e Uriz 2001). Essas associações são
comuns em todas as regiões biogeográficas, incluindo o Ártico e a
Antártica (revisão de McClintock et al. 2005). As cracas esponjosas
parecem ser especialmente diversas e abundantes em esponjas
de recife de coral (Ilan et al. 1999; Cerrano et al.
2006). As grandes esponjas podem ser abrigos importantes para os
juvenis da lagosta espinhosa do Caribe,Panulirus argus (Latreille,
1804), que se alimentam de prados de ervas marinhas ricas em alimentos, mas com
escassez de abrigo, antes de se mudarem para os recifes de coral quando adultos
(Butler et al. 1995).
Equinodermos e esponjas
Estrelas frágeis são esponjas associadas comuns em águas
tropicais e mediterrâneas. Por uma combinação de filmagem de lapso
de tempo, análise de conteúdo intestinal e experimentos de predação,
Hendler (1984) foi capaz de demonstrar que a associação de estrelas
quebradiças adultas,Ophiothrix lineata Lyman, 1860, com
a esponja tubular do Caribe Callyspongia vaginalis estava
benefício mútuo. Estrelas frágeis limpam a superfície inalante das
esponjas enquanto se alimentam e obtêm proteção de predadores em
© 2006 NRC Canadá
156
seus poleiros não comestíveis. Em outro estudo desta associação, os
indivíduos pequenos foram encontrados apenas na parte externa dos
tubos, enquanto os grandes foram encontrados no interior (Henkel e Pawlik
2005). A frágil estrela mediterrânea,Ophiothrix fragilis,
instala-se, e indivíduos recentemente assentados também rastejam sobre
as superfícies de determinadas espécies de esponja, especialmente Crambe
crambe, Scopalina lophyropoda Schmidt, 1862 eDy- sidea
avara, atingindo densidades de mais de 50 indivíduos / cm2
(Turon et al. 2000). Demonstrando os limites de generalização de uma
interação para outra aparentemente semelhante, neste exemplo
mediterrâneo as minúsculas estrelas frágeis parecem ganhar uma
vantagem de alimentação das correntes inalantes, mas uma vez que
são maiores do que 1 mm no diâmetro do disco, elas deixam as
esponjas .
Briozoário e esponja
Cerca de 90% das colônias do briozoário Smittina
Cervicornis (Pallas, 1766), em uma variedade de hábitats no
noroeste do Mediterrâneo, são cobertos por uma esponja
pouco incrustada Halisarca cf. dujardini Johnston, 1842. O
a associação eleva a esponja acima do substrato, o que ela não
poderia alcançar por conta própria, já que as esponjas neste gênero
carecem de fibras esqueléticas ou espículas, e as correntes de
alimentação parecem ser fortalecidas para ambos os parceiros por
sua colaboração (Harmelin et al. 1994).
Cnidários coloniais (Anthozoa, Scyphozoa, Hydrozoa) e
esponjas
Cnidários, representando Anthozoa, Scyphozoa e Hydrozoa,
são conspícuos associados à esponja, com esponja e indivíduos
cnidários às vezes completamente entrelaçados uns com os
outros. Um cifozoário colonial ramificado habita uma variedade
de esponjas dictioceratídeos e dendroceratídeos nas paredes
subtidais no noroeste do Mediterrâneo, conferindo a seus
hospedeiros um substituto ou aprimoramento das fibras
esqueléticas (Uriz et al. 1992). Para as esponjasDisidea spp., a scy-
parceiro phozoan constitui o suporte principal. Não está claro exatamente
o que esta associação generalizada oferece ao cifozoário, possivelmente
proteção contra predadores e distúrbios físicos, mas o cifozoário não é
encontrado separado das esponjas hospedeiras (Uriz et al. 1992). A
investigação experimental de outro cifozoário habitante de esponjas
mostrou que aumenta a sobrevivência de seu hospedeiro.Mycale fistulifera
(Row, 1911) no Mar Vermelho, protegendo-o da predação por uma estrela
do mar e um dos equinoides do sistema (Meroz e Ilan 1995).
Os zoantídeos são conspícuos associados à esponja (Fig. 1j) dentro
todos os oceanos e, em alguns casos, são coloridos para contrastar com
seus hospedeiros. Zoantídeos nos gênerosParazoanthus
Haddon e Shackleton, 1891 e Epizoanthus Gray, 1867
parecem ser simbiontes obrigatórios, supostamente para ganhar espaço no
substrato em sistemas com espaço limitado, bem como proteção contra
predadores, por associação íntima com esponjas. O efeito líquido da associação
foi investigado em três exemplos do Caribe, com o conjunto intrigantemente
variado de resultados que (i) Parazoanthus swiftii (Duchassaing de Fonbressin e
Michelotti, 1860) hospedado por Iotrochota birotulata foi determinado
extraído para ser mutuamente benéfico, com a esponja ganhando
proteção de um predador especialista em peixes-anjo (West 1976),
Holocanthus tricolor (Bloch, 1795) (Randall e Hartman 1968;
Wulff 1994); mas (ii) Parazoanthus parasiticus
(Duchassaing de Fonbressin e Michelotti, 1860) hospedado por
Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006
Niphates digitalis (Lamarck, 1814) parecia interferir com o bombeamento do
hospedeiro e não fornecia proteção contra predadores para
Callyspongia vaginalis (Lewis 1982); e finalmente, (iii) uma
zoantídeo epizóico na esponja coralina Calcifibrospongia
actinostromarioides Hartman e Willenz, 1990 inspira a
esponja a alterar sua deposição esquelética de uma forma
que sugere reação a um parasita (Willenz e Hartman 1994).
Uma associação incomum de uma esponja com outro
antozoano, o octocoralCarijoa riisei (Duchassaing e Michelotti,
1860), foi relatado na Indonésia (Calcinai et al. 2004). A
esponja pode receber suporte e o octocoral alguma proteção
contra predadores, embora o octocoral pareça reagir contra a
esponja. Curiosamente, tanto o octocoral quanto a esponja
Desmapsamma anchorata (Carter,
1882) são espécies do Caribe que podem estar invadindo o Pacífico
tropical como um par.
Os corais construtores de recifes ganham vantagens de sobrevivência
com a associação íntima com esponjas não escavadas. Quando a esponja
do CaribeMycale laevis (Carter, 1882) está associado a corais,
especialmente espécies do gênero Montastraea, a
as margens dos corais respondem ao fluxo oscular, criando dobras ao
redor do grande ósculo (Fig. 1eu). À medida que os corais crescem, eles
fornecem espaço no qual as esponjas podem se expandir e, à medida que
as esponjas crescem, cobrem porções expostas dos esqueletos do coral,
protegendo as bases e a superfície inferior dos corais das invasões de
bioeroders (Goreau e Hartman 1966). Uma investigação experimental da
importância dos serviços de proteção e ligação com a esponja para a
sobrevivência do coral teve resultados surpreendentemente dramáticos. A
remoção de todas as esponjas não escavadas de recifes de recife anterior
em San Blas, Panamá, resultou na perda de 40% das colônias de corais
(46% da área de superfície de corais vivos) em apenas 6 meses, enquanto
apenas 4% das corais (3% da área de superfície viva) foram perdidos de
recifes de controle com esponjas intactas (Wulff e Buss 1979). Nesses
recifes de recife de recife de profundidade moderada, os corais não podem
se dar ao luxo de ficar sem suas esponjas, já que essa taxa de perda não é
sustentável por muito tempo.
Hidróides de muitas espécies se associam com esponjas em todas as
configurações possíveis, desde o crescimento sobre a superfície, a ser
completamente mesclado com o tecido do hospedeiro, a aumentar a estrutura
do esqueleto da esponja do hospedeiro, e até mesmo ter hidrorriza envolto pelos
tratos espículas da esponja ( Bavestrello el al. 2002; Puce et al. 2005). Muito
diferente dos zoantídeos que habitam a esponja, que estão em apenas dois
gêneros de simbiontes obrigatórios, os hidroides que habitam a esponja estão
espalhados por uma série de gêneros, alguns dos quais não têm uma tendência
particular de serem simbióticos (Puce et al. . 2005). À medida que os detalhes
dessas associações de hidrozoários são resolvidos, as comparações com os
simbiontes esponja do esquifozoário e do antozoário certamente serão
informativas sobre as restrições evolutivas e ecológicas no desenvolvimento de
associações esponja-cnidário.
Esponjas associadas a outras esponjas
Especialmente intrigantes entre as associações íntimas de
esponjas são aquelas entre espécies de esponjas. A associação
íntima entre filtradores altamente eficientes de várias espécies
não é o que seria previsto pelas teorias de interações, mas muitas
esponjas claramente prosperam em estreita associação umas
com as outras. Associações de duas espécies muito específicas
são uma forma de simbiose; Exemplos norte-americanos (de
Laubenfels 1950) incluemCalyxabra poa de Laubenfels, 1947
© 2006 NRC Canadá
Wulff
sendo consistentemente coberto porHymeniacidon sanguinea
(Grant, 1826); Exemplos europeus (de Sarà 1970) incluem
Cratera Haliclona Schmidt, 1862 crescendo Ircinia oros
Schmidt, 1864, eCoelectys insinuans (= Chaetodoryx insinuans
(Topsent, 1936)) crescendo ao longoOligoceras colectrix
Schulze, 1879; e um exemplo coreano (do Sim
1997) envolvendo uma associação entre espécies dos gêneros
Poecillastra Sollas, 1888 e Jaspis Gray, 1867.
Embora nem sempre seja claro o que cada espécie deriva da
associação, a esponja coberta não parece estar traumatizada
pela falta de acesso à água na maior parte de sua superfície. A
espécie interna de um par específico (Haliclona sp. sobre uma
espécie do gêneroGeodia Lamarck,
1815) descrito no Florida Keys (Wilcox et al. 2002) pode derivar
proteção de predadores.
Estudos de interações multiespécies entre esponjas em montagens
densas e diversas têm consistentemente sugerido ou demonstrado
benefício mútuo (Sarà 1970; Rützler 1970; Wulff 1997uma). Sarà (1970)
demonstrou uma associação clara e positiva de diversidade (o índice de
diversidade d = (S -1) / lnN,
Onde S é o número de espécies por grupo e N é número total
número de indivíduos) com densidade para 5 microhabitats em uma caverna na
Riviera Ligure di Levante e até 25 espécies em uma área de apenas 2 m2 Através
do monitoramento detalhado dessas complexas comunidades de esponjas, Sarà
(1970) foi capaz de demonstrar notável estabilidade ao longo do tempo, apesar
da variação nos fatores abióticos. A partir de seu próprio trabalho e uma revisão
de trabalhos anteriores, Sarà (1970) concluiu que “... a complexidade das
populações de esponjas contínuas, com a coexistência de um grande número de
espécies, examinada a partir dos três aspectos da diversidade de espécies,
estrutura da comunidade e estabilidade no tempo, sugere que alguns
fenômenos de cooperação podem desempenhar um papel muito importante ”.
Rützler (1970) registrou 134 incidências, em 54 combinações de espécies, nas
quais indivíduos da mesma espécie ou de espécies diferentes cresciam uns sobre
os outros (Fig. 2). Ao analisar preparações histológicas de esponjas de diferentes
espécies que eram aderentes umas às outras, ele demonstrou que espécies
normalmente cobertas por outras esponjas são morfologicamente adequadas
para manter o acesso à coluna d'água. Associações facultativas não específicas
entre três espécies de esponjas ramificadas eretas (Iotrochota birotulata,
Amphimedon compressa, e Aplysina fulva),que estão entre os mais comuns em
recifes de coral rasos do Caribe (Fig. 1c), aumentar o crescimento e a
sobrevivência dos indivíduos participantes da esponja (Wulff 1997uma). O
mecanismo para o aumento do crescimento ainda é um mistério, mas o
mecanismo para o aumento da sobrevivência foi experimentalmente
demonstrado que depende de cada espécie sendo diferentemente afetada por
uma variedade de riscos ambientais bióticos e abióticos (por exemplo, peixes e
peixes-estrela predadores, patógenos infecciosos, sufocamento basal por
sedimentos, quebra por ondas de tempestade, etc.). Vizinhos heteroespecíficos
aderentes têm efeitos sinérgicos na capacidade uns dos outros de resistir aos
agentes de mortalidade (Wulff 1997uma). Complicação adicional
por conta dessas associações, a esponja de crescimento rápido incomum e
prontamente fragmentada Desmapsamma anchorata podem agir
como parasita de espécies que participam do mutualismo,
obtendo benefícios sem retribuir (Wulff 1999).
Associações de esponjas com macroalgas e plantas com
flores
Associações com organismos fotossintéticos são bem de-
157
veloped para muitas esponjas e em muitos casos são bastante
específicos. Rützler (1990) identificou cinco tipos de associações de
esponjas com autótrofos não vasculares: cianobactérias unicelulares,
cianobactérias filamentosas, dinoflagelados, algas filamentosas
embutidas em fibras esqueléticas e algas vermelhas calcificadas. Algas
vermelhas calcificadas eretas são colaboradores importantes das
esponjas em pelo menos três ordens de demonstração. Uma esponja
de recife caribenha usa a alga vermelha coralina articulada
Jania Ades Lamouroux, 1812 como seu esqueleto primário
(Fig. 1k) a ponto de a associação se refletir no nome específico
da esponja Dysidea jania (Duchassaing e Michelotti, 1864)
(discussão em de Laubenfels 1950). Wulff (1997c) demonstrou
um benefício para uma espécie de esponja de abrigar
macroalgas ao expor Haliclona caerulea com
e sem vermelhos coralinos simbióticos articulados para
predadores no Pacífico oriental tropical no Panamá. Esponjas sem
algas foram prontamente consumidas pelo peixe-anjoHolocanthus
passador Valenciennes, 1846 e até pelo ídolo mouro,
Zanclus cornutus (L., 1758). A mesma associação foi estudada
por Carballo e Ávila (2004) na Baía de Mazatlán no México,
onde a resistência aos danos físicos pelo movimento da água
é uma vantagem obtida pela esponja da alga, e a alga só vive
abaixo de 1 m quando associada com a esponja. Na costa
rochosa temperada lavada pelas ondas do Pacífico a noroeste
dos EUA, Palumbi (1985) demonstrou experimentalmente
essa associação deHalichondria panicea
com a alga coralina ereta Corallina vancouveriensis Eu estou-
comprovou a sobrevivência da esponja em zonas intertidais mais
altas, fornecendo proteção contra dessecação. O que complica essa
associação é a capacidade das algas coralinas de competir com a
esponja se os quítonos herbívoros que se alimentam da alga
estiverem ausentes (Palumbi 1985).
A possibilidade de colaboração nutricional entre esponjas e algas
macroscópicas tem sido estudada para a associação aparentemente
obrigatória da espécie tropical australiana.Haliclona cymiformis (
Esper, 1794) com a alga vermelha Esponja Ceratodictyon-
iosum Zanardini, 1878 (Grant et al. 1999), que é capaz de se propagar
de forma eficiente como uma associação (Trautman et al. 2003).
Embora algumas transferências de fotossintato da alga para a
esponja, a esponja ainda ganha a maior parte de sua nutrição com a
alimentação do filtro, e os autores concluem que a função primária da
alga é mais provável de ser estrutural. No entanto, a alga pode se
beneficiar em água pobre em nutrientes pela ciclagem e conservação
de nitrogênio dentro desta associação (Davy et al. 2002).
Uma associação de algas-esponjas nos lembra de manter nossas
mentes abertas enquanto estudamos as esponjas, pois elas criaram
dispositivos que provavelmente nem imaginávamos: Gaino e Sarà (1994)
descobriram que uma alga verde sifonácea, Ostreobium Bornet e Flahault,
1889, podem crescer ao longo das espículas siliciosas radialmente
dispostas de
Tethya seychellensis (Wright, 1881) pelas espículas que funcionam
como luzes de fibra ótica, direcionando a luz solar profundamente no
corpo da esponja.
Diferentes dessas associações de algas, nas quais a esponja e a
alga vivem intercaladas entre si, são esponjas que vivem em
plantas vasculares, como lâminas de ervas marinhas em estuários
(Fell e Lewandrowski 1981) e raízes de aguapé (Taveres et al.
2005). Nesses casos, as plantas servem principalmente como
substratos e o ciclo de vida da planta pode impor um grau de
efemeridade na história de vida das esponjas (por exemplo, Fell e
Lewandrowski 1981).
© 2006 NRC Canadá
158 Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006

Figura 2. Um aglomerado de esponjas do Adriático crescendo umas sobre as outras “de uma caverna em miniatura na Baía de Polari (desenho após fotografia e espécimes
preservados antes da dissecação). O principal apoiador da maior parte do agenciamento éFasciospongia cavernosa (a). Espécies epizoicas
que em partes também são apoiadores são: Ircinia spinosula (b), Crambe crambe (c), Ircinia oros (d), Clathrina falcata (e), Buska sp.
(Bryozoa, f), Sycon sp. (g), Antho envolvens (h), Leuconia solida (i), Cornularia cornucopiae (Anthozoa, j) (1/2 ×). ” A figura e a legenda são de Rützler
(1970), reproduzidas com permissão de Oecologia (Berl.), Vol. 5, pág. 87, © 1970 Springer Science and Business Media.

As raízes dos manguezais fornecem substratos estáveis e de vida longa para
uma fauna de esponjas diversa e abundante (por exemplo, Sutherland 1980;
Rützler et al. 2000), e as associações entre essas árvores e as esponjas que vivem
em suas raízes principais são complexas. Esponjas que vivem de raízes de
mangue (Fig. 1d) foram dem-
onstratado para aumentar a taxa de alongamento da raiz (2 a 4 vezes)
e diminuir a infestação da raiz por isópodes chatos (Ellison e
Farnsworth 1990; Ellison et al. 1996). As raízes dos manguezais
desenvolveram raízes adventícias em algumas esponjas, e pelo menos
uma das espécies de esponjas mais comuns,Haliclona (Reniera)
implexiforme (Hechtel, 1965), cresce significativamente mais rápido
nas raízes (Fig. 1d) do que em tubos de PVC no mesmo local (Ellison et
al. 1996). As análises de isótopos estáveis sugerem a transferência de
nitrogênio inorgânico dissolvido da esponja para o mangue e a
transferência de carbono do mangue para a esponja (Ellison et al.
1996).
Esponjas como hospedeiras de autótrofos unicelulares
espécies de esponja perto da costa (0%) vs. distâncias médias da
costa (20% -64%) vs. longe da costa (5% -90%) na Grande Barreira
de Corais, e sugeriu que estes refletem as diferenças no teor de
nutrientes de a água ambiente e, portanto, a capacidade relativa
das esponjas de se sustentarem apenas por meio da alimentação
do filtro. Levando a comparação um passo adiante, Wilkinson
(1983b) sugeriram que a relativa raridade de esponjas fototróficas
(ou seja, contando com seus simbiontes fotossintéticos para pelo
menos 50% de suas necessidades de energia) no Caribe reflete
diferenças à escala do oceano na disponibilidade de nutrientes da
coluna de água em mares tropicais.
As enormes populações de cianobactérias que podem ser hospedadas por
uma esponja se refletem no termo cianobacteriosponja (Rützler e Muzik 1993).
Uma indicação da grande vantagem que pode ser obtida pelos hospedeiros é a
capacidade de espécies de esponja hospedeira incrustantes de crescerem
desenfreadamente sobre corais de recife vivos em recifes estressados (Rützler e
Muzik
1993). Embora as cianobactérias sejam encontradas em muitas espécies de

Organismos unicelulares fotossintéticos, de cianobactérias a esponjas, em um sentido filogenético a associação não é aleatória: todas as mais

dinoflagelados, são simbiontes comuns de esponjas e demonstraram ser de 100 espécies de esponjas encontradas para hospedar cianobactérias estão em

benéficos em uma ampla variedade de taxa (por exemplo, Wilkinson 1978; apenas 26 das 72 famílias de demosponge reconhecidas (Diaz e Ward 1999).

Wilkinson e Fay 1979; Wilkinson 1983b; Rützler 1981; Rossell e Uriz 1992; Quatro gêneros (Aplysina, Xestospongia de Laubenfels, 1932, Disidea, Theonella

Thacker 2005). Uma maioria substancial (80%) dos indivíduos esponjosos e Gray, 1868)

9 das 10 espécies mais abundantes, habitando locais da Grande Barreira de
Corais longe da costa abrigam cianobactérias; e muitas esponjas exibem
formas de crescimento que parecem bem projetadas para expor seus
convidados à luz solar (Wilkinson 1983b). Wilkinson (1987) apontou
diferenças substanciais na proporção de fotossimbiontes
são particularmente ricos nessas associações, com 5–10 espécies em
cada gênero hospedando cianobactérias (Diaz e Ward 1999).
Cianobactérias filamentosas foram documentadas na
dictioceratídeo Oligoceras violacea (Duchassaing e Michel otti,
1864) no Caribe por Rützler (1990), e em outra dictioceratida,
Dysidea herbacea (Keller, 1889), na Grande Barreira de Corais
por Hinde et al. (1999). Em ambos os casos, o

© 2006 NRC Canadá

Wulff
proporção da biomassa cianobacteriana para a biomassa total foi
particularmente alta, em O. violacea até metade do volume
celular total da associação. Alguns procariotos simbióticos
coletados em oceanos diferentes são indistinguíveis por
microscopia eletrônica (Rützler e Muzik 1993) ou por 16s rRNA
(por exemplo, Usher et al. 2004uma, 2004b), sugerindo que essas
são associações longas e bem estabelecidas. Sombreamento de
outra associação dictioceratídeo - cianobactéria filamentosa,
Lamellodysidea chlorea (de Laubenfels, 1954) - Oscilatoria
spongeliae (Schulze) Hauck, 1879, por 2 semanas resultou na
perda de 40% da área coberta por indivíduos sombreados,
indicando dependência da esponja hospedeira nesses simbiontes
(Thacker 2005). A coevolução de esponjas e cianobactérias é ainda
indicada pela transmissão vertical de simbiontes em
Chondrilla australiensis Carter, 1873, via incorporação em
ovos (Usher et al. 2001), e nas larvas gigantes incomuns de
Svenzea zeai (Alvarez, van Soest e Rützler, 1998) (Rützler et al.
2003).
Como apontado anteriormente por Rützler (1990), um padrão curioso
compartilhado pelo Caribe, Mediterrâneo, Mar Vermelho e Pacífico tropical
é que os dinoflagelados (zooxantelas) em esponjas habitam principalmente
espécies de esponjas escavadoras da ordem Hadromerida. Ricas cores
marrons, variando do marrom dourado médio deCliona varians (
Duchassaing e Michelotti, 1864) (Fig. 1eu) a um marrom quase preto em
Cliona caribbaea Carter, 1882, indica espécies em escavação
que podem estar repletas de zooxantelas. Influência positiva
clara de zooxantelas na taxa de crescimento deCliona viridis
(Schmidt, 1862) foi demonstrado por comparações de indivíduos
sombreados e não sombreados (Rosell e Uriz 1992). Outro
hadromerídeo,Cervicornia cuspidifera (Lamarck, 1815), que vive
com sua base ancorada em sedimentos e seu topo em forma de
espiral exposta, também abriga zooxantelas na porção ereta
(Rützler e Hooper 2000). Dinoflagelados morfologicamente
semelhantes às zooxantelas escleractinianas também são
encontrados emHaliclona sp. 628 crescendo em canais na Ilha
Heron, Grande Barreira de Corais (Garson et al. 1999; Russell et al.
2003). Alcaloides produzidos pela esponja causam necrose do tecido
do coral, e os autores sugerem que as zooxantelas são cooptadas pela
esponja (junto com os nematocistos) à medida que ela mata o coral.
Organismos unicelulares heterotróficos hospedados por esponjas
Os procariotos heterotróficos parecem ser simbiontes onipresentes de
esponjas, embora as esponjas sejam consumidores eficientes de bactérias
(Reiswig 1971, 1974; Pile 1997, 1999). A grande proporção de uma
“esponja” que pode realmente ser uma bactéria se reflete no termo
“bacteriosponge” de Reiswig (1971) aplicado aVerongia gigantea (=
Verongula reiswigi). O
A dificuldade de cultivar bactérias simbióticas impediu a identificação, mas
as técnicas moleculares e de microscopia começaram a amenizar essa
dificuldade. Por exemplo, a hibridização fluorescente in situ tem sido usada
para analisar simbiontes bacterianos deAplysina cavernicola (Friedrich et al.
1999), e esta técnica foi combinada com sequenciamento de rRNA 16S para
analisar a diversidade bacteriana emRhopaloeides odorabile Thomp-
filho, Murphy, Bergquist e Evans, 1987 (Webster et al.
2001). Uma enorme variedade de bactérias heterotróficas,
incluindo representantes de sete divisões, foi identificada por
pesquisas abrangentes usando sequências de rDNA 16S
(Hentschel et al. 2002).
159
Padrões intrigantes de distribuição entre táxons e oceanos estão sendo
descobertos. Uma indicação da possibilidade de forte acoplamento entre as
esponjas do hospedeiro e seus simbiontes é a semelhança das bactérias
simbióticas ao longo do tempo, mesmo após 11 dias de fome ou tratamento com
antibióticos de seus hospedeiros esponjosos (Friedrich et al. 2001). Uma hipótese
de co-especiação de esponjas na ordem Halichondrida e seus simbiontes
bacterianos foi apoiada por análise filogenética comparativa com base no gene
que codifica para a subunidade I da citocromo oxidase (COI) (Erpenbeck et al.
2002). Um grupo de arquéias filamentosas é igualmente encontrado
consistentemente embutido no colágeno perispicular de esponjas no gênio.
Axinella Schmidt, 1862, mas não foi encontrado em esponjas de 15 espécies não
axinelídeos (Margot et al. 2002). As esponjas hospedeiras retiveram suas Archaea
enquanto viviam em aquários por 3 e 6 meses, e cada uma das três espécies de
esponja abrigava um único filótipo específico da espécie, sugerindo uma
simbiose coevoluída (Margot et al. 2002). A transmissão materna de simbiontes
não se limita aos procariontes. Uma levedura hospedada por três espécies de
Chondrilla Schmidt, 1862 também é transmitido para a próxima geração através
dos oócitos (Maldonado et al.
2005). O desenvolvimento desta simbiose levedura-esponja
relatada pela primeira vez provavelmente data de antes ou
durante a diversificação de espécies deChondrilla, já que as três
espécies nas quais a levedura foi descoberta representam
diferentes regiões biogeográficas: Mediterrâneo, Caribe e Pacífico
australiano (Maldonado et al. 2005).
A dificuldade de cultivar simbiontes de esponja procariotos heterotróficos
torna a determinação de sua função em seu hospedeiro extremamente
desafiadora. Os simbiontes nitrificantes adicionam quantidades significativas de
nitrogênio biologicamente significativo às comunidades bentônicas rasas
tropicais (Wilkinson e Fay 1979; Diaz e Ward 1997), e propriedades antifúngicas
foram descobertas no simbionte procarionte deTheonella
Swinhoei Gray, 1868 (Schmidt et al. 2000). Osinga et al.
(2001) e Hentschel (2004) listam uma variedade de funções possíveis
de simbiontes procariontes em esponjas, mas na maioria dos casos o
que a simbiose fornece para as esponjas, se alguma coisa, é
amplamente misterioso, embora essas possam ser associações
antigas (Wilkinson 1984 ; Sarà et al. 1998).
Patógenos em esponjas
Um tipo de simbionte difere de todos os outros porque o resultado
líquido da simbiose é claro, mas a identidade do simbionte raramente
é conhecida. Esses são os patógenos infecciosos. Os patógenos
podem desempenhar papéis decisivos na população de esponjas e na
dinâmica da comunidade. Doenças em esponjas foram relatadas na
maioria dos habitats, incluindo recifes de coral do Caribe e do Pacífico
(por exemplo, Smith 1941; Reiswig 1973; Goreau et al. 1998; Cervino et
al. 2000; Wulff 2006;uma), Homem caribenho
bosques (Rützler 1988) e fundos duros subtidais na América do Norte temperada
(Shield e Witman 1993), o Mediterrâneo (Pansini e Pronzato 1990; Pronzato et al.
1999) e a Antártica (Dayton 1979); e muitas dessas doenças têm características
que sugerem que são causadas por patógenos infecciosos. O impressionante em
todos os casos é que apenas algumas espécies, muitas vezes dentro do mesmo
táxon superior, são afetadas por um determinado incidente de doença. Em pelo
menos alguns casos, esse padrão parece resultar de patógenos específicos da
espécie (Fig. 1h).
Por exemplo, a transmissão de doenças entre esponjas de
recife de coral caribenho aderentes dependia de se eles
© 2006 NRC Canadá
160
eram conspecíficos (Wulff 1997uma, 2006uma).Mesmo esponjas adjacentes de
diferentes espécies do mesmo gênero podem diferir em suscetibilidade, com
uma espécie consistentemente afetada, enquanto a outra permanece saudável
(por exemplo, em Tedania spp. (Wulff
2006b) e em Callyspongia spp. (K. Koltes e J. Tschirky,
comunicação pessoal (janeiro de 2006))). Mas em outros casos, as
espécies que representam táxons mais elevados específicos de
esponjas podem ser mais vulneráveis. Um padrão de doença
desproporcionalmente frequente em esponjas de ceratose (por
exemplo, Smith 1941; Pansini e Pronzato 1990; Pronzato et al.
1999; Cervino et al. 2000; Wulff 2006a) foi sugerido por Vicente
(1989) para refletir o aumento da vulnerabilidade devido ao
estresse de temperatura nessas esponjas que podem ter evoluído
em água mais fria. Agentes etiológicos raramente foram
identificados em esponjas. Em caso de doença na esponja do
mangueGeodia papyracea Hechtel, 1965, simbiontes
cianobacterianos normalmente benéficos parecem ter se tornado
desequilibrados por estresses abióticos em seu hospedeiro e
acabaram causando doenças ao oprimir seus hospedeiros
(Rützler 1988). O agente causador da doença da esponja que
dizimou espécies comercialmente valiosas no Caribe na década
de 1930 (Smith, 1941) foi considerado um fungo, visto que hifas
foram observadas em tecido doente; entretanto, a rápida
colonização do tecido esponjoso necrosante por outros
microorganismos torna incerto quais agentes causaram doenças
e quais organismos colonizaram posteriormente.
Esponjas e simbioses mutualísticas
Uma espantosa variedade de associações íntimas das quais
participam as esponjas são mutuamente benéficas. Embora em
alguns casos em que o benefício mútuo pareça óbvio, um exame
mais minucioso, especialmente com manipulações experimentais,
demonstrou que eles não são necessariamente benéficos; outras
associações que pareciam ser casos óbvios de competição (por
exemplo, esponjas-corais, esponjas-esponjas) demonstraram
experimentalmente ser mutuamente benéficas para os
participantes. Resumidos da discussão anterior sobre associações
simbióticas de esponjas (referências são fornecidas ao longo do
texto acima) estão os seguintes benefícios demonstrados.
Os benefícios que as esponjas oferecem aos associados íntimos incluem (a) proteção
contra organismos enfadonhos revestindo as superfícies do hospedeiro (por exemplo,
corais escleractinianos, raízes de mangue, bivalves); (b) proteção contra predadores por
superfícies de revestimento (por exemplo, bi-válvulas, octocorais, outras esponjas); (c)
proteção de preda-
tors, fornecendo abrigo (por exemplo, lagostas espinhosas juvenis,
pequenos crustáceos, ofiuróides, cifozoários, zoantídeos); e
fornecendo (d) alimentos (por exemplo, poliquetas, camarões,
copépodes, isópodes, anfípodes) e (e) nitrogênio (por exemplo, algas
vermelhas eretas, manguezais).
Os benefícios obtidos por esponjas de associados íntimos incluem (a)
proteção contra predação (por exemplo, algas vermelhas coralinas, cifozoários,
zoantídeos); (b) proteção contra dessecação (por exemplo, algas vermelhas
coralinas); (c) reforço de esqueleto que pode ajudar a esponja a resistir ao
movimento da água e evitar gastos na produção de esqueletos (por exemplo,
algas vermelhas coralinas, cifozoários, hidróides, outras esponjas); (d) substrato
nos quais viver (por exemplo, corais, briozoários, raízes de mangue, ervas
marinhas, outras esponjas); (e) nutrição (por exemplo, cianobactérias,
procariotos heterotróficos, dinoflagelados); e (f) melhorada
correntes de água (por exemplo, bivalves, briozoários).
Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006
A variedade de tipos de benefício mútuo e a gama de organismos que
realmente colaboram com as esponjas sugere que a estrutura singularmente
homogênea e prontamente reorganizada das esponjas as pré-adaptam ao
desenvolvimento de associações íntimas que melhoram sinergicamente a vida de
ambos os parceiros. Os organismos clonais em geral podem ser mais suscetíveis
à evolução de associações íntimas mutuamente benéficas, como hospedeiros e
convidados, aumentando a probabilidade de que cada etapa no desenvolvimento
do mutualismo progrida (Wulff
1985) da seguinte forma: (eu) a clonalidade pode aumentar as chances de uma
associação íntima se desenvolver, por causa da dependência relativamente baixa
de cada porção de um organismo da integridade e funcionamento das outras
porções; (ii) uma vez por
a associação se desenvolveu, a clonalidade também pode aumentar as
chances de uma associação íntima se tornar permanente e ser capaz de se
espalhar, pois o anfitrião e o convidado podem crescer e se propagar como
uma unidade, potencialmente para sempre; e (iii) também, clonalidade
pode aumentar as chances de que uma associação permanente pode se
transformar em um mutualismo, porque a possibilidade de associação
eterna aumenta o valor do anfitrião e do convidado um para o outro (Wulff,
1985). As esponjas são clonais em uma extensão muito além de quaisquer
outros animais multicelulares, pois podem ser dissociadas até mesmo ao
ponto de células individuais (por exemplo, Wilson
1907). Eles podem acomodar a associação íntima com organismos de
qualquer forma ou hábito sem perturbação mortal de sua integridade
geral, porque confiam tão pouco nessa integridade. Da mesma forma,
a proliferação tandem de uma associação íntima envolvendo esponjas
pode ocorrer em qualquer escala. Sarà et al.
(1998) sugeriram que a epigênese desempenha um papel fundamental na
regulação de associações íntimas com esponjas. Se for esse o caso, a percepção
de que essas associações beiram o comportamento de superorganismos está
próxima do alvo. A afirmação de que as esponjas são incrivelmente simples deve
ser modificada para reconhecer que elas criaram maneiras de serem complexas
por meio da colaboração com outros organismos, ao mesmo tempo que retêm
as muitas vantagens da informalidade e da simplicidade.
Reconhecimentos
A mais profunda gratidão é devida aos biólogos de esponjas
que começaram, e continuam a nutrir, o estudo das interações
ecológicas das esponjas. Meus próprios estudos sobre as
interações com esponjas foram particularmente inspirados por
Willard Hartman, Klaus Rützler, Michele Sarà e Patricia Bergquist,
e a frota de camaradas entre os quais me desenvolvi como
ecologista de esponjas. Este manuscrito foi aprimorado por
muitos comentários ponderados de K. Rützler.
Referências
Aerts, LAM 2000. Dinâmica por trás das interações de afastamento em
três espécies de esponjas de recife e o coral Montastrea cavernosa.
Mar. Ecol. 21: 191–204.
Aerts, LAM e Soest, RWM, van. 1997. Quantificação de
interação esponja / coral em uma comunidade de recife fisicamente
estressada, NE da Colômbia. Mar. Ecol. Prog. Ser.148: 125–134.
Amsler, CD, McClintock, JB e Baker, BJ 2001. Secundário
metabólitos como mediadores de interações tróficas entre
organismos marinhos antárticos. Sou. Zool.41: 17–26.
Anderes, ABL e Uchida, I. 1994. Estudo da tartaruga-de-pente
(Eretmochelys imbricata) conteúdo estomacal nas águas cubanas. Dentro
© 2006 NRC Canadá
Wulff
Estudo da tartaruga-de-pente em Cuba (I). Ministério da Indústria
Pesqueira, Havana, Cuba. pp. 27–40.
Arndt, W. 1933. Die biologischen Beziehungen zwischen Schwäm-
men und Krebsen. Mitt. Zool. Mus. Berl.19: 221–325.
Arndt, W. e Pax, F. 1936. Das Zusammenleben von Krustenanemonen
und Schwämmen im Mittlemeer. Thalassia,2: 1-34.
Ayling, AL 1983. Taxas de crescimento e regeneração em finamente incrustadas
ing demospongiae de águas temperadas. Biol. Touro. (Woods Hole),
165: 343–352.
Bakus, G. 1964. The effects of fish-paste on invertebrate evolu-
em águas tropicais rasas. Allan Hancock encontrado. Occas. Pap.
(Novo Ser.),27: 1-29.
Bakus, G. 1967. Os hábitos alimentares de peixes e produtos primários
ção em Eniwetok, Ilhas Marshall. Micronésia,3: 135–149.
Barthel, D. 1988. Sobre a ecofisiologia da esponja
Halichondria panicea em Kiel Bight. II. Produção de biomassa,
orçamento de energia e integração em processos ambientais. Mar.
Ecol. Prog. Ser.43: 87–93.
Battershill, CN e Bergquist, PR 1990. A influência das tempestades
sobre reprodução assexuada, recrutamento e sobrevivência de esponjas.
Dentro Novas perspectivas na biologia da esponja. Editado por K. Rützler.
Smithsonian Institution Press, Washington, DC, pp. 396–403.
Bavestrello, G., Cerrano. C., Puce, S., Gravili, C. e Boero, F.
2002. O simbiótico hidrozoa com Porifera: uma revisão. Boll. Mus.
Ist. Biol. Univ. Genova,66-67: 25
Becerro, MA, Uriz, M.-J. e Turon, X. 1997. Chemically-
interações mediadas em organismos bentônicos: a ecologia química de
Crambe crambe (Porifera, Poecilosclerida). Hydrobiologia,
355: 77–89.
Becerro, MA, Paul, VJ e Starmer, J. 1998. Intracolonial varia-
ção nas defesas químicas da esponja Cacospongia sp., e seu
consequências em predadores generalistas de peixes e no predador
especialista em nudibrânquios Glossodoris pallida. Mar. Ecol. Prog. Ser.
168: 187–196.
Becerro, MA, Thacker, RW, Turon, X., Uriz, M.-J., e Paul, V.
2003uma. Biogeografia da ecologia química da esponja: comparações das
defesas tropicais e temperadas. Oecologia (Berl.),135: 91-
101
Becerro, MA, Turon, X., Uriz, M.-J. e Templado, J. 2003b.
Um comedor de esponja pode ser um herbívoro? Tylodina perversa
(Gastropoda) alimentando-se de Aplysina aerophoba (
Demospongiae). Biol. J. Linn. Soc.78: 429–438.
Beebe, W. 1928. Abaixo dos mares tropicais: um recorde de mergulho entre os
recifes de coral do Haiti. Filhos de GP Putnams, Nova York.
Bell, JJ 2002. A comunidade de esponja em uma temperatura semi-submersa
caverna marítima perate: densidade, diversidade e riqueza. Mar. Ecol.23:
297–311.
Bergquist, PR 1978. Sponges. University of California Press,
Berkeley e Los Angeles.
Bergquist, PR 1994. Prefácio: Avante e para cima com esponjas.
Dentro Esponjas no espaço e no tempo. Editado por RWM van Soest,
TMG van Kempen e J.-C. Braekman. AA Balkema, Rotterdam,
Holanda. pp. XIII – XVIII.
Bingham, BL e Young, CM 1991. Influence of sponges on in-
recrutamento de vertebrados: um teste de campo de alelopatia. Mar.
Biol. (Berl.),109: 19–26.
Bloom, SA 1976. Correlações morfológicas entre dorid nudi-
predadores de galhos e presas esponjosas. Veliger,18: 289–301.
Bloom, SA 1981. Specialization and noncompetitive resource par-
classificação entre nudibrânquios dórides comedores de esponja.
Oecologia (Berl.),49: 305–315.
Buss, LW 1976. Melhor vida através da química: o relacionamento
entre interações aleloquímicas e redes competitivas.
161
Dentro Aspectos da biologia da esponja. Editado por FW Harrison e
RR Cowden. Academic Press, New York. pp. 315–327. Butler, MJ,
Hunt, JH, Herrnkind, WF, Childress, MJ, Bertelsen, R., Sharp, W.,
Matthews, T., Field, JM e Marshall, HG 1995. Cascading disturbances
in Florida Bay, USA: cianobactérias flores, mortalidade de esponjas e
implicações para juvenis de lagostas espinhosasPanulirus argus.
Mar. Ecol. Prog. Ser.129:
119-125.
Calcinai, B., Bavestrello, G. e Cerrano, C. 2004. Dispersal and
associação de duas espécies exóticas nos recifes de coral da Indonésia: o
octocoral Carijoa Riisei e a esponja demoníacaDesmapsamma anchorata. J.
Mar. Biol. Assoc. Reino Unido84: 937–941.
Carballo, JL, e Ávila, E. 2004. Population dynamics of a mutual-
interação istica entre a esponja Haliclona caerulea e a
alga vermelha Jania Stickens. Mar. Ecol. Prog. Ser.279: 93–104.
Cerrano, C., Calcinai, B., Pinca, S. e Bavestrello, G. 2006. Reef
esponjas como hospedeiras da biodiversidade: casos de Sulawesi do Norte. Dentro
Proceedings of the Denth International Coral Reef Symposium, Okinawa,
Japan ,. 28 de junho - 2 de julho de 2004. No prelo.
Cervino, JM, Smith, GW e Winiarski, K. 2000. Mortality of
esponjas na Nova Grã-Bretanha (Papua Nova Guiné). Dentro Programa do
Nono Simpósio Internacional de Recifes de Coral, Bali, Indonésia, 23–27
de outubro de 2000. p. 81. [Resumo].
Chanas, B. e Pawlik, JR 1995. Defenses of Caribbean sponges
contra peixes predadores de recife. II. Espículas, resistência do
tecido e qualidade nutricional. Mar. Ecol. Prog. Ser.127: 195–211.
Chanas, B. e Pawlik, JR 1996. O esqueleto de uma esponja
fornecer uma defesa contra peixes de recife predadores? Oecologia (Berl.),
107: 225–231.
Corriero, G., Pronzato, R. e Sarà, M. 1991. The sponge fauna
associado com Arca noae L. (Mollusca, Bivalvia). Dentro Fóssil e
esponjas recentes. Editado por J. Reitner e H. Keupp.
SpringerVerlag, Berlim, Heidelberg. pp. 395–403.
Dam, R., van e Diez, CE 1997. Predação por tartarugas-de-pente
na Ilha de Mona, Porto Rico. Dentro Anais do Oitavo Simpósio
Internacional de Recifes de Coral, Panamá, 24-29 de junho de 1996.
Editado por HA Lessios e IG Macintyre. Smithsonian Tropical
Research Institute, Balboa, República do Panamá. pp. 1421-
1426.
Davy, SK, Trautman, DA, Borowitzka, MA e Hinde, R.
2002. A excreção de amônio por uma esponja simbiótica fornece as
necessidades de nitrogênio de seu parceiro rodófito. J. Exp. Biol.
205: 3505–3511.
Dayton, PK 1979. Observações de crescimento, dispersão e população
dinâmica de algumas esponjas em McMurdo Sound, Antártica.
Colloq. Int. Cent. Natl. Rech. Sci.291: 271–282.
Dayton, PK 1989. Variação interdecadal em uma esponja da Antártica
e seus predadores de mudanças climáticas oceanográficas. Science
(Washington, DC),245: 1484–1486.
Dayton, PK, Robilliard, GA, Paine, RT e Dayton, LB
1974. Acomodação biológica na comunidade bentônica em
McMurdo Sound, Antartica. Ecol. Monogr.44: 105–128.
Diaz, C., e Rützler, K. 2001. Esponjas: um componente essencial de
Recifes de coral do Caribe. Touro. Mar. Sci.69: 535–546.
Diaz, MC e Ward, BB 1997. Nitrificação mediada por esponja em
comunidades bentônicas tropicais. Mar. Ecol. Prog. Ser.156: 97-
107
Diaz, MC e Ward, BB 1999. Perspectives on spongecyanobacterial
symbioses. Mem. Queensl. Mus.44: 154
Duffy, JE 1996uma. Eussocialidade em um camarão de recife de coral. Natureza
(Londres), 381: 512–514.
Duffy, JE 1996b. Limites das espécies, especialização e os radi
ação de camarão alfa-esponja. Biol. J. Linn. Soc.58:
307–324.
© 2006 NRC Canadá
162
Duffy, JE e Hay, ME 1994. Resistência de herbívoros a algas marinhas
defesa química: os papéis da mobilidade e do risco de predação.
Ecologia,75: 1304–1319.
Duffy, JE e Paul, VJ 1992. Prey nutricional quality and the ef-
eficácia das defesas químicas contra peixes de recifes tropicais.
Oecologia (Berl.),90: 333–339.
Dunlap, M., e Pawlik, JR 1996. Predação monitorada por vídeo por
Os recifes caribenhos pescam em uma variedade de manguezais e esponjas
de recife. Mar. Biol. (Berl.),126: 117–123.
Dunlap, M., e Pawlik, JR 1998. Spongivory por papagaio em habitats de
mangue e recife da Flórida. Mar. Ecol.19: 325–337.
Ellison, AM e Farnsworth, EJ 1990. A ecologia de Belize
comunidades incrustantes de raízes de mangue. I. A fauna epibentônica é
uma barreira ao ataque de isópodes às raízes do mangue vermelho. J. Exp.
Mar. Biol. Ecol.142: 91–104.
Ellison, AM, Farnsworth, EJ e Twilley, RR 1996. Faculta-
mutualismo ativo entre manguezais vermelhos e esponjas incrustantes
em manguezais de Belize. Ecologia,77: 2431–2444.
Erpenbeck, D., Breeuwer, JAJ, van der Velde, HC e Soest,
RWM, van. 2002. Desvendando filogenias de hospedeiro e
simbionte de esponjas halichondrid (Demospongiae, Porifera)
usando um marcador mitocondrial. Mar. Biol. (Berl.),141: 377–386.
Faulkner, DJ e Ghiselin, MT 1983. Defesa química e ecologia evolutiva
de nudibrânquios dóridos e alguns outros gastrópodes
opisthobrânquios. Mar. Ecol. Prog. Ser.13: 295–301.
Fell, PE e Lewandrowski, KB 1981. Dinâmica da população de
a esponja estuarina, Halichondria sp., dentro de uma comunidade
de eelgrass da Nova Inglaterra. J. Exp. Mar. Biol. Ecol.55: 49–63.
Forester, AJ 1979. A associação entre a esponja Hali-
chondria panicea (Pallas) e vieira Chlamys varia (L.): um mutualismo
protetor comensal. J. Exp. Mar. Biol. Ecol.36:
1-10.
Friedrich, AB, Merkert, H., Fendert, T., Hacker, J., Proksch, P., e
Hentschel, U. 1999. Diversidade microbiana na esponja marinha
Aplysina cavernicola (antigamente Verongia cavernicola) analisado
por hibridização fluorescente in situ (FISH). Mar. Biol. (Berl.),
134: 461–470.
Friedrich, AB, Fischer, I., Proksch, P., Hacker, J. e Hentschel,
U. 2001. Variação temporal da comunidade microbiana associada à
esponja do Mediterrâneo Aplysina aerophoba. FEMS
Microbiol. Ecol.38: 105–113.
Sulco, FB, Amsler, CD, McClintock, JB e Baker, BJ
2003. Seqüestro de superfície de produtos químicos de dissuasão na
esponja da Antártica Latrunculia apicalis como uma defesa ideal contra
a espongivoria das estrelas do mar. Mar. Biol. (Berl.),143: 443–449.
Gaino, E., e Sarà, M. 1994. Siliceous spicules of Tethya
seychellensis (Porifera) apoiam o crescimento de uma alga verde:
um possível sistema condutor de luz. Mar. Ecol. Prog. Ser.108:
147–151.
Garson, MJ, Clark, RJ, Webb, RI, Field, KL, Charan, RD,
e McCaffrey, EJ 1999. Papel ecológico dos alcalóides citotóxicos:
Haliclona n sp., uma associação esponja / dinoflagelado incomum.
Mem. Queensl. Mus.44: 205–213.
Gemballa, S., e Schermutzki, F. 2004. Cytotoxic haplosclerid
esponjas preferidas: um estudo de campo sobre a dieta da lesma do mar pontilhada
Peltodoris atromaculata (Doridoidea: Nudibranchia). Mar. Biol.
(Berl.),144: 1213–1222.
Goreau, TF e Hartman, WD 1966. Esponja: efeito na forma
de corais de recife. Science (Washington, DC),151: 343–344.
Goreau, TJ, Cervino, J., Goreau, M., Hayes, R., Hayes, M., Richardson, L.,
Smith, G., DeMeyer, K., Nagelkerken, I., GarzonFerrera, J., Gil , D.,
Garrison, G., Williams, E., BunkleyWilliams, L., Quirolo, C., Patterson,
K., Porter, J., e Porter, K.
Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006
1998. Rápida disseminação da doença nos recifes de coral do
Caribe. Rev. Biol. Trop.46 (Supl. 5): 157–171.
Grant, AJ, Hinde, RT e Borowitzka, MA 1999. Evidência de
transferência de fotossintato de uma macrófita de alga vermelha para
sua esponja simbiótica. Mem. Queensl. Mus.44: 204
Guida, VG 1976. Predação de esponjas na comunidade de recife de ostras
como demonstrado com Cliona celata Conceder. J. Exp. Mar. Biol.
Ecol.25:109–122.
Harmelin, J.-G., Boury-Esnault, N., e Vacelet, J. 1994. A
simbiose briozoário-esponja: a associação entre Smittina
Cervicornis e Halisarca cf. dujardini no Mediterrâneo. Dentro
Biology and Paleobiology of Bryozoans: Proceedings of the Ninth
International Bryozoology Conference, Swansea, Wales, 25 de julho
- 1 de agosto de 1992. Editado por PJ Hayward, JS Ryland e PD
Taylor. Olsen e Olsen, Fredenborg, Dinamarca. pp. 69–74.
Hartman, WD 1957. Diferenciação de nicho ecológico no entediante
esponjas (Clionidae). Evolução,11: 294–297.
Hartman, WD 1977. Esponjas como construtoras e formadoras de recifes.
Viga. Geol.4: 127–134.
Hartman, WD e Goreau, TF 1970. Esponjas coralinas jamaicanas: sua
morfologia, ecologia e parentes fósseis. Dentro O
biologia do Porifera. Editado porWC Fry. Zool. Soc. Lond. Symp.25:
205–243.
Hartman, WD e Reiswig, HM 1973. The individuality of sponges.
Dentro Colônias de animais. Editado por RS Boardman, AH
Cheetham e WA Oliver. Dowdon, Hutchinson e Ross, Stroudsberg,
Pa ..
Hay, ME, Renaud, PE e Fenical, W. 1988. Large mobile ver-
sus pequenos herbívoros sedentários e sua resistência às defesas
químicas de algas marinhas. Oecologia (Berl.),75: 246–252.
Hendler, G. 1984. A associação deOphiothrix lineata e
Callyspongia vaginalis: uma simbiose de limpeza brittlestar-
esponja? Mar. Ecol.5: 9–27.
Henkel, TP e Pawlik, JR 2005. Uso de habitat por esponja-
habitação brittlestars. Mar. Biol. (Berl.),146: 301–313.
Hentschel, U. 2004. Diversidade microbiana de esponjas marinhas. Boll.
Mus. Ist. Biol. Univ. Genova,68: 365–372.
Hentschel, U., Hopke, J., Horn, M., Friedrich, AB, Wagner, M.,
Hacker, J. e Moore, BS 2002. Evidência molecular de uma
comunidade microbiana uniforme em esponjas de diferentes
oceanos. Appl. Environ. Microbiol.68: 4431–4440.
Hill, MS 1998. Spongivory em recifes do Caribe libera corais da
competição com esponjas. Oecologia (Berl.),117: 143–
150
Hill, MS, Lopez, NA e Young, KA 2005. Defesas anti-predador nas
esponjas do Atlântico Norte ocidental com evidências de defesa
aprimorada por meio de interações entre espículas e produtos
químicos. Mar. Ecol. Prog. Ser.291: 93–102.
Hinde, R., Pironet, F., e Borowitzka, MA 1999. Fotossíntese e respiração
da esponja contendo cianobactéria
Dysidea herbacea. Mem. Queensl. Mus.44: 238.
Hooper, JNA e Soest, RWM, van (Editores). 2002. Systema
Porifera: um guia para a classificação das esponjas. Kluwer
Academic / Plenum Publishers, Nova York.
Humann, P. 1992. Identificação da criatura do recife: Flórida, Caribe,
Bahamas. New World Publications, Inc., Jacksonville, Fla. Ilan, M.,
Loya, Y., Kolbasov, GA, e Brickner, I. 1999. Sponge-
habitando cracas nos recifes de coral do Mar Vermelho. Mar. Biol. (Berl.),
133: 709–716.
Jackson, JBC e Buss, LW 1975. Alelopatia e espaço
competição entre invertebrados de recife de coral. Proc. Natl. Acad.
Sci. EUA72: 5160–5163.
© 2006 NRC Canadá
Wulff
Jackson, JBC, Goreau, TF e Hartman, WD 1971. Comunidades recentes
de esponja braquiópode-coralina e seu significado paleoecológico.
Science (Washington, DC),173: 623–625.
Jones, AC, Blum, JE e Pawlik, JR 2005. Testing for defen-
Sive sinergia em esponjas caribenhas: gosto ruim ou espículas de vidro?
J. Exp. Mar. Biol. Ecol.322: 67–81.
Knowlton, AL e Highsmith, RC 2000. Convergence in the
continuum espaço-tempo: uma interação predador-presa. Mar.
Ecol. Prog. Ser.197: 285–291.
Kozloff, EN 1983. Vida litorânea da Costa do Pacífico Norte: um
guia ilustrado para o norte da Califórnia, Oregon, Washington e
British Columbia. University of Washington Press, Seattle.
Laubenfels, MW, de. 1947. Ecologia das esponjas de uma salobra
ambiente aquático, em Beaufort, NC Ecol. Monogr.17: 33–46.
Laubenfels, MW, de. 1949. Ciências da vida. 4ª ed. Prentice-Hall, Inc.,
New York.
Laubenfels, MW, de. 1950. Uma discussão ecológica do
esponjas das Bermudas. Trans. Zool. Soc. Lond.27: 155–201.
Lewis, SM 1982. Associações esponja-zoantídeo: funcional inter-
ações. Smithson. Contrib. Mar. Sci.12: 465–474.
Lindquist, N., Bolser, R. e Kaing, K. 1997. Timing of larval re-
arrendamento por duas demosponges caribenhas. Mar. Ecol. Prog. Ser.
155: 309–313.
Lopez, E., Britayev, TA, Martin, D. e San Martin, G. 2001. Novo
associações simbióticas envolvendo Syllidae (Annelida: Polychaeta), com
observações taxonômicas e biológicas sobre Pionosyllis magnifica
e Syllis cf. armillaris. J. Mar. Biol. Assoc. Reino Unido81: 399–409.
Maldonado, M., Cortadellas, N., Trillas, MI e Rützler, K.
2005. Levedura endossimbiótica transmitida maternalmente em uma
esponja marinha. Biol. Touro. (Woods Hole),209: 94–106.
Margot, H., Acebal, C., Toril, E., Amils, R. e Fernandez Puentes,
JL 2002. Associação consistente de Crenarcheal Archaea com
esponjas do gênero Axinella. Mar. Biol. (Berl.),140: 739–745.
Mariani, S. e Uriz, M.-J. 2001. Copépodes do gêneroAstero-
cheres (Copepoda: Siphonostomatoida) alimentando-se de esponjas:
características comportamentais e ecológicas. Invertebr. Biol.120: 269–277.
Marin, A. e Belluga, MDL 2005. O revestimento de esponja diminui a
predação no bivalve Arca noae. J. Molluscan Stud. 71: 1–6.
McClintock, JB 1987. Investigação da relação entre
predação de invertebrados e composição bioquímica, conteúdo de energia,
armamento de espículas e toxicidade de esponjas bentônicas em McMurdo
Sound, Antártica. Mar. Biol. (Berl.),94: 479–487.
McClintock, JB, Amsler, CD, Baker, BJ e Soest, RWM,
furgão. 2005. Ecologia das esponjas marinhas da Antártica: uma visão
geral. Integr. Comp. Biol.45: 359–368.
McDougall, KD 1943. Invertebrados marinhos sésseis em Beaufort,
Carolina do Norte. Ecol. Monogr.13: 321–374.
Meroz, E. e Ilan, M. 1995. Cohabitation of a coral recef sponge
e um esquifozoário colonial. Mar. Biol. (Berl.),124: 4453–459.
Meylan, A. 1990. Características nutricionais das esponjas na dieta
da tartaruga-de-pente, Eretmochelys imbricata. DentroNova perspec-
tives em biologia de esponja. Editado por K. Rützler. Smithsonian
Institution Press, Washington DC pp. 472-477.
Osinga, R., Armstrong, E., Burgess, JG, Hoffmann, F., Reitner, J.,
e Schumann-Kindel, G. 2001. Associações de micróbio de esponja e
sua importância para a engenharia de bioprocessos de esponja.
Hydrobiologia,461: 55–62.
Palumbi, SR 1985. Variação espacial em uma alga-esponja com
mensalismo e a evolução das interações ecológicas. Sou. Nat.126:
267–274.
Pansini, M. e Pronzato, R. 1990. Observações sobre a dinâmica
de uma comunidade de esponjas do Mediterrâneo. Dentro Novas perspectivas em
biologia de esponja. Editado por K. Rützler. Smithsonian Institution
Press, Washington, DC pp. 404-415.
163
Pansini, M., Cattanea Vietti, R. e Shiaporelli, S. 1999. Relation-
navio entre esponjas e um táxon de inqilines obrigatórios: os
moluscos siliquariid. Mem. Queensl. Mus.44: 427–437.
Pawlik, JR 1983. Um verme comedor de esponja das Bermudas: Farelo-
chiosyllis oculata (Polychaeta, Syllidae). Mar. Ecol.4: 65–79.
Pawlik, JR 1998. Esponjas de recife de coral: os peixes predadores afetam
sua distribuição? Limnol. Oceanogr.43: 1396–1399.
Pawlik, JR, Kernan, MR, Molinski, TF, Harper, MK e Faulkner, DJ 1988.
Produtos químicos defensivos do dançarino espanhol nudibrânquio
Hexabranchus sanguineus e suas fitas de ovo: macrolídeos
derivados de uma dieta de esponja. J. Exp. Mar. Biol. Ecol.
119: 99–109.
Pawlik, JR, Chanas, B., Toonen, RJ e Fenical, W. 1995. Defenses of
Caribbean sponges against predatory reef fish. I. Dissuasão
química. Mar. Ecol. Prog. Ser.127: 183–194.
Pearse, AS 1934. Habitantes de certas esponjas em Dry Tortugas.
Pap. Tortugas Lab. Carnegie Inst.28: 117–124.
Pearse, AS 1950. Notas sobre os habitantes de certas esponjas em
Bimini. Ecologia,31: 150–151.
Pile, AJ 1997. Encontrando o carbono ausente da Reiswig: quantificação
de alimentação de esponja usando citometria de fluxo de feixe duplo. Dentro Continuar-
reuniões do Oitavo Simpósio Internacional de Recifes de Coral,
Panamá, 24-29 de junho de 1996.Editado porHA Lessios e IG
Macintyre. Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa,
República do Panamá. pp. 1403–1410.
Pile, AJ 1999. Particionamento de recursos por recife de coral caribenho
esponjas: há comida suficiente para todos? Mem. Queensl. Mus.44:
457–462.
Pitcher, CR e Butler, AJ 1987. Predação por asteróides, fuga
resposta e morfometria de vieiras com esponjas epizoicas.
J. Exp. Mar. Biol. Ecol.112: 233–249.
Poore, AGB, Watson, MJ, de Nys, R., Lowry, JK e
Steinberg, PD 2000. Patterns of host use between algas and sponge-
associated anfípodes. Mar. Ecol. Prog. Ser.208: 183-
196
Porter, JW e Targett, N. 1988. Allelochemical interações be-
entre esponjas e corais. Biol. Touro. (Woods Hole),175: 230–
239.
Preciado, I., e Maldonado, M. 2005. Reavaliando a relação espacial
relação entre esponjas e macroalgas em fundos rochosos sublitorais: uma
abordagem descritiva. Helgol. Mar. Res.59: 141-150.
Proksch, P. 1994. Papéis defensivos para metabólitos secundários de
esponjas marinhas e nudibrânquios alimentadores de esponjas. Toxicon,32:
639–655.
Pronzato, R., Bavestrello, G., Cerrano, C., Magnino, G., Manconi,
R., Pantelis, J., Sara, A., e Sidri, M. 1999. A agricultura de esponjas
no Mar Mediterrâneo: novas perspectivas. Mem. Queensl. Mus.
44: 485–491.
Puce, S., Calcinai, B., Bavestrello, G., Cerrano, C., Gravili, C., e
Boero, F. 2005. Hydrozoa (Cnidaria) symbiotic with Porifera: a
review. Mar. Ecol.26: 73–81.
Randall, JE e Hartman, WD 1968. Sponge-feeding fishes of the West
Indies. Mar. Biol. (Berl.),1: 216–225.
Reiswig, HM 1971. Alimentação de partículas em populações naturais de
três demonstrações marinhas. Biol. Touro. (Woods Hole),141: 568-
591.
Reiswig, HM 1973. Population dynamic of three Jamaican
Demospongiae. Touro. Mar. Sci.23: 191–226.
Reiswig, HM 1974. Transporte de água, respiração e energia de
três esponjas marinhas tropicais. J. Exp. Mar. Biol. Ecol.14: 231-
249.
Ribeiro, SM, Omena, EP e Muricy, G. 2003. Macrofauna as-
associado a Mycale microsigmatosa (Porifera, Demospongiae) em
© 2006 NRC Canadá
164
Estado do Rio de Janeiro, SE Brasil. Estuar. Costa. Shelf Sci.57:
951–959.
Ríos, R. e Duffy, JE 1999. Descrição de Synalpheus
Williamsi, uma nova espécie de camarão esponja (Crustacea:
Decapoda: Alpheidae), com observações sobre seu primeiro estágio
larval. Proc. Biol. Soc. Lavar.112: 541–552.
Rogers, SD e Paul, VJ 1991. Defesas químicas de três
Glossodoris nudibrânquios e sua dieta Hyrtios esponjas. Março
Ecol. Prog. Ser.77: 221–232.
Rosell, D. e Uriz, M.-J. 1992. Do associated zooxanthellae and
a natureza do substrato afeta a sobrevivência, fixação e
crescimento de Cliona viridis (Porifera: Hadromerida)? Uma
abordagem experimental. Mar. Biol. (Berl.),114: 503–507.
Russell, BD, Degnan, BM, Garson, MJ e Skilleter, GA
2003. Distribuição de uma esponja com nematocistos em relação a
potenciais doadores de coral. Recifes de coral,22: 11–16.
Rützler, K. 1970. Competição espacial entre Porifera: solução por
epizoísmo. Oecologia (Berl.),5: 85–95.
Rützler, K. 1976. Ecology of Tunisian commercial sponges.
Tétis, 7: 249–264.
Rützler, K. 1978. Sponges in coral reefs. Dentro Recifes de coral: pesquisa
métodos. Monografias em Metodologia Oceanográfica 5.Editado
de DR Stoddart e RE Johannes. UNESCO, Paris.
Rützler, K. 1981. Uma incomum alga verde-azulada simbiótica com dois
novas espécies de Ulosa (Porifera: Hymeniacidonidae) de Carrie
Bow Cay, Belize. Mar. Ecol.2: 35–50.
Rützler, K. 1988. Doença da esponja do mangue induzida por ciano-
simbiontes bacterianos: falha de um sistema imunológico
primitivo? Dis. Aquat. Org.5: 143–149.
Rützler, K. (Editor).1990. Associações entre o Caribe
esponjas e organismos fotossintéticos. Dentro Novas perspectivas em
biologia de esponja. Smithsonian Institution Press, Washington, DC pp.
455–466.
Rützler, K. 2002. Impact of crustose clionid sponges on Caribbean
recifes de coral. Acta Geol. Hisp.37: 61–72.
Rützler, K. 2004. Esponjas nos recifes de coral: uma comunidade formada por
cooperação competitiva. Boll. Mus. Ist. Biol. Univ. Genova,68:
85–148.
Rützler, K. e Hooper, JNA 2000. Dois novos gêneros de
esponjas hadromerídeos (Porifera, Demospongiae). Zoosystema,22:
337–344.
Rützler, K. e Muzik, K. 1993. Terpios hoshinota, um novo ciano-
bacteriosponge que ameaça os recifes do Pacífico. Sci. Março57: 395–403.
Rützler, K., Soest, RWM, van e Alvarez, B. 2003. Svenzea
zeai, uma esponja de recife caribenha com uma larva gigante e Scopalina
ruetzleri: uma abordagem comparativa de estrutura fina para classificação
(Demospongiae, Halichondrida, Dictyonellidae). Invertebr. Biol.
122: 203–222.
Rützler, K., Diaz, MC, Soest, RWM, van, Zea, S., Smith, KP,
Alvarez, B. e Wulff, JL 2000. Diversidade da fauna de esponjas em
lagoas de mangue, Pelican Cays, Belize. Atoll Res. Touro.477:
231–250.
Sanford, F. 1994. A esponja do caranguejo eremita da Flórida, um pouco conhecida
esponja 'móvel' do canto NE do Golfo do México e seus associados
caranguejos eremitas. Dentro Esponjas no espaço e no tempo. Editado
de RWM van Soest, TMG van Kempen e J.-C. Braekman.
AA Balkema, Rotterdam, Holanda. pp. 273–278.
Santos, CP, Coutinho, AB e Hajdu, E. 2002. Spongivory por
o ouriço-do-mar Eucidaris tribuloides em Salvador, Bahia, Brasil.
J. Mar. Biol. Assoc. Reino Unido82: 295–297.
Sarà, M. 1970. Competição e cooperação em populações de esponja.
Symp. Zool. Soc. Lond.25: 273–284.
Sarà, M., Bavestrello, G., Cattaneo-Vietti, R. e Cerrano, C.
Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006
1998. Endosymbiosis in sponges: Relevance for epigenesis and
evolution. Simbiose,25: 57–70.
Scheibling, RE 1979. A ecologia de Oreaster reticulatus (L.)
(Echinodermata: Asteroidea) no Caribe. PhD. tese, McGill University,
Montreal, Que.
Schejter, L. e Spivak, E. 2005. Morfometria, maturidade sexual,
fecundidade e epibiose do caranguejo-aranha sul-americano
Libidoclaea granaria (Brachyura: Majoidea). J. Mar. Biol. Assoc.
Reino Unido 85: 87–863.
Schmidt, EW, Obraztova, AY, Davidson, SK, Faulkner, DJ e
Haygood, MG 2000. Identificação do simbionte contendo peptídeo
antifúngico da esponja marinha Theonella swinhoei
como um romance Delta-Proteobacterium 'Candidatus
Entotheonella palauenses '. Mar. Biol. (Berl.),136: 969–977.
Schupp, P., Eder, C., Paul, V., e Proksch, P. 1999. Distribution of
metabólitos secundários na esponja Oceanapia sp., e suas
implicações ecológicas. Mar. Biol. (Berl.),135: 573–580.
Shield, CJ e Witman, JD 1993. O impacto deHenricia
sanguinolenta (OF Müller) (Echinodermata: Asteroidea) predação
nas esponjas de dedo, Isodictya spp. J. Exp. Mar. Biol. Ecol.166: 107–
133.
Sim, CJ 1997. Associações de duas esponjas da Ilha de Komun,
Coréia. DentroCiências da esponja: perspectivas multidisciplinares.
Editado por Y. Watanabe e N. Fusetani. Springer-Verlag, Tóquio. pp.
109-117.
Smith, FGW 1941. Sponge disease in British Honduras, and its
transmissão por correntes de água. Ecologia,22: 415–421.
Stachowicz, JJ e Hay, ME 2000. Variação geográfica na especialização
de camuflagem por um caranguejo decorador. Sou. Nat.156:
59–71.
Suchanek, TH, Carpenter, RH, Witman, JD e Harvell, CD
1983. Esponjas como competidores espaciais importantes nas comunidades
profundas de recifes de coral do Caribe. Symp. Ser. Undersea Res. NOAA,
1: 55–60.
Sutherland, JP 1980. Dynamics of the epibenthic community on
raízes do mangue Rhizophora mangle, em Bahía de Buche,
Venezuela. Mar. Biol. (Berl.),58: 75–84.
Taveres, MDM, Volkmer-Ribeiro, C., e Hermany, G. 2005. Abundância
sazonal em um conjunto de esponja em um delta interno
neotropical sul. J. Coast. Res.42: 335–342.
Thacker, RW 2005. Impacts of shading on sponge-cyanobacteria
simbioses: uma comparação entre associações específicas do
hospedeiro e generalistas. Integr. Comp. Biol.45: 369–376.
Thacker, RW, Becerro, MA, Lumbang, WA e Paul, VJ
1998. Interações alelopáticas entre esponjas em um recife tropical.
Ecologia,79: 1740–1750.
Thiel, M. 2000. População e biologia reprodutiva de dois irmãos
espécies de anfípodes de ascídias e esponjas. Mar. Biol. (Berl.),137:
661–674.
Thompson, JE, Walker, RP, Wratten, SJ e Faulkner, DJ
1982. Um mecanismo de defesa química para o nudibrânquio
Cadlina luteomarginata. Tetraedro, 38: 1865–1873.
Trautman, D., Hinde, R. e Borowitzka, MA 2003. O papel de
habitat na determinação da distribuição de uma simbiose esponja - alga
vermelha em um recife de coral. J. Exp. Mar. Biol. Ecol.283: 1–20.
Tsuriumi, M., e Reiswig, HM 1997. Sexual vs. assexual repro-
produção em uma esponja em forma de corda ovípara, Aplysina cauliformis
(Porifera; Verongida). Invertebr. Reprod. Dev.32: 1-9.
Turon, X., Becerro, MA, Uriz, M.-J. e Llopis, J. 1996. Small
escala medidas de associação em comunidades epibentônicas como
uma pista para interações aleloquímicas. Oecologia (Berl.),108: 351–360.
Turon, X., Tarjuelo, I. e Uriz, M.-J. 1998. Dinâmica de crescimento e
mortalidade da esponja incrustante Crambe crambe (Poecilo-
© 2006 NRC Canadá
Wulff
sclerida) em habitats contrastantes: correlação com a estrutura
populacional e investimento em defesa. Funct. Ecol.12: 631–639.
Turon, X., Codina, M., Tarjuelo, I., Uriz, M.-J. e Becerro, MA
2000. Recrutamento em massa de Ophiothrix fragilis (Ophiuroidea) em
esponjas: padrões de assentamento e dinâmica pós-assentamento. Mar.
Ecol. Prog. Ser.200: 201–212.
Uriz, M.-J., Rosell, D. e Maldonado, M. 1992. Parasitism, comensalism
or mutualism? O caso de Scyphozoa (Coronatae) e esponjas
córneas. Mar. Ecol. Prog. Ser.81: 247-
255
Uriz, M.-J., Turon, X., Becerro, MA, Galera, J., e Lozano, M.
1995. Padrões de alocação de recursos para funções somáticas,
defensivas e reprodutivas nas esponjas incrustantes do Mediterrâneo
Crambe crambe (Demospongiae, Poecilosclerida). Mar. Ecol. Prog.
Ser.124: 159-170.
Uriz, M.-J., Becerro, MA, Tur, JM e Turon, X. 1996uma. Louca-
ção de toxicidade dentro da esponja do Mediterrâneo Crambe crambe
(Demospongiae: Poecilosclerida). Mar. Biol. (Berl.),124: 583-
590.
Uriz, M.-J., Turon, X., Becerro, MA e Galera, J. 1996b. Alimentação-
dissuasão em esponjas. O papel da toxicidade, defesas físicas,
conteúdo energético e estágio da história de vida. J. Exp. Mar. Biol.
Ecol.205: 187–204.
Usher, KM, Kuo, J., Fromont, J. e Sutton, DC 2001. Vertical
transmissão de simbiontes cianobacterianos na esponja marinha
Chondrilla australiensis (Demospongiae). Hydrobiologia,461:
15–23.
Usher, KM, Fromont, J., Sutton, DC e Toza, S. 2004uma. O
biogeografia e filogenia de simbiontes cianobacterianos
unicelulares em esponjas da Austrália e do Mediterrâneo. Microb.
Ecol.48: 167–177.
Usher, KM, Sutton, DC, Toze, S., Kuo, J. e Fromont, J.
2004b.Biogeografia e filogenia deChondrilla espécies
(Demospongiae) na Austrália. Mar. Ecol. Prog. Ser.270: 117–
127
Vacelet, J. e Boury-Esnault, N. 1995. Carnivorous sponges. Nature
(Londres),373: 333–335.
Vicente, VP 1978. Uma avaliação ecológica das Índias Ocidentais
demonstração Anthosigmella varians (Hadromerida, Spirastrellida).
Touro. Mar. Sci.28: 771–777.
Vicente, VP 1989. Extinção de esponja comercial regional no
Índias Ocidentais: as mudanças climáticas recentes são as responsáveis? Mar. Ecol.
10: 179–191.
Vicente, VP 1990. Atividade de crescimento excessivo pela esponja incrustante
Nucula de condrila em um recife de coral em Porto Rico. Dentro Novo por-
espectadores em biologia de esponja. Editado por K. Rützler.
Smithsonian Institution Press, Washington, DC, pp. 436–443.
Villamizar, VP e Laughlin, RA 1991. Fauna associada a
as esponjas Aplysina archeri e Aplysina lacunosa em um coral
recife do Arquipélago de Los Roques, Parque Nacional, Venezuela.
Dentro Fósseis e esponjas recentes. Editado por J. Reitner e H.
Keupp. Springer-Verlag, Berlim. pp. 522–542.
Voogd, NJ, de, Becking, LE, Hoeksema, BW, Noor, A., e
Soest, RWM, van. 2004. Interações da esponja com competidores
espaciais no Arquipélago Spermonde. Boll. Mus. Ist. Biol. Univ.
Genova,68: 253–261.
Walters, KD, Pawlik, JR 2005. Existe uma compensação entre
cicatrização de feridas e defesas químicas entre esponjas de recife
do Caribe? Integr. Comp. Biol.45: 352–358.
Webster, NS, Wilson, KJ, Blackall, LL e Hill, RT 2001.
Diversidade filogenética de bactérias associadas à esponja marinha
Rhopaloeides odorabile. Appl. Environ. Microbiol.67:
434–444.
165
West, DA 1976. Coloração Aposematic and mutualism in sponge-
zoantídeos tropicais residentes. Dentro Biologia e comportamento celenterados.
Editado por GO Mackie. Plenum Press, Nova York. pp. 443–452.
Wilcox, TP, Hill, M. e DeMeo, K. 2002. Observations on a new two-
sponge symbiosis in the Florida Keys. Recifes de coral,21:
198–204.
Wilkinson, CR 1978. Associações microbianas em esponjas. EU.
Ecologia, fisiologia e populações microbianas em esponjas de recife
de coral. Mar. Biol. (Berl.),49:161–167.
Wilkinson, CR 1983uma. Papel das esponjas na estrutura do recife de coral
processos. Dentro Perspectivas sobre os recifes de coral. Editado por DJ Barnes.
Brian Clouston, Manuka, ACT, Austrália. pp. 263–274. Wilkinson, CR
1983b. Produtividade primária líquida em recife de coral
esponjas. Science (Washington, DC),219: 410–412.
Wilkinson, CR 1984. Evidência imunológica para o Precam-
brian origem de simbioses bacterianas em esponjas marinhas.
Proc. R. Soc. Lond. B Biol. Sci.220: 509–517.
Wilkinson, CR 1987. Diferenças interoceanas em tamanho e nutrição
de populações de esponjas de recife de coral. Science (Washington, DC),
236: 1654–1657.
Wilkinson, CR e Fay, P. 1979. Nitrogen fixation in coral reef
esponjas com cianobactérias simbióticas. Nature (Londres),279:
527-529.
Willenz, P. e Hartman, WD 1994. Reação esquelética da esponja
coralina do Caribe Calcifibrospongia actinostromarioides
Hartman em direção a um zoantidiano epizóico. Dentro Esponjas no espaço
e tempo. Editado por RWM van Soest, TMG van Kempen e
JC Braekman. AA Balkema, Rotterdam, Holanda. pp. 279-288.
Willenz, P. e Hartman, WD 1999. Taxas de crescimento e regeneração
do esqueleto calcário da esponja coralina do Caribe
Ceratoporella nicholsoni: uma pesquisa de longo prazo. Mem.
Queensl. Mus.44: 675–685.
Wilson, HV 1907. Sobre alguns fenômenos de coalescência e regeneração
eração em esponjas. J. Exp. Zool.9: 537–577.
Witman, JD e Sebens, KP 1990. Distribuição e ecologia de
esponjas em uma saliência rochosa subtidal no Golfo do Maine. Dentro
Novas perspectivas na biologia da esponja. Editado porK. Rützler.
Smithsonian Institution Press, Washington, DC, pp. 391–396. Woods,
CMC e Page, MJ 1999. Sponge masking and related
preferências no caranguejo-aranha Thacanophrys filholi (
Brachyura: Majidae). Mar. Freshw. Res.50: 135–143.
Wulff, JL 1985. Organismos clonais e a evolução de mútua
ismo. Dentro Biologia populacional e evolução de organismos clonais.
Editado por JBC Jackson, LW Buss e RE Cook. Yale University Press,
New Haven, Conn. Pp. 437–466.
Wulff, JL 1988. Predação de peixes em esponjas crípticas do Caribe
recifes de coral. Sou. Zool.28: A166.
Wulff, JL 1994. Alimentação de esponja por peixes-anjo caribenhos, tronco-
peixes e peixes-arquivo. Dentro Esponjas no espaço e no tempo. Editado por
RWM van Soest, TMG van Kempen e J.-C. Braekman.
AA Balkema, Rotterdam, Holanda. pp. 265–271.
Wulff, JL 1995. Alimentação de esponja pela estrela do mar do Caribe
Oreaster reticulatus. Mar. Biol. (Berl.),123: 313–325.
Wulff, JL 1997uma. Associações mutuamente benéficas entre as espécies
de esponjas de recife de coral. Ecologia,78: 146–159.
Wulff, JL 1997b. Predação de peixes-papagaio em esponjas crípticas de Ca-
recifes de coral ribbean. Mar. Biol. (Berl.),129: 41–52.
Wulff, JL 1997c. Causas e consequências das diferenças em
diversidade e abundância de esponjas entre o Caribe e o Pacífico
oriental no Panamá. Dentro Anais do Oitavo Simpósio Internacional
de Recifes de Coral, Panamá, 24-29 de junho de 1996.
Editado por HA Lessios e IG Macintyre. Smithsonian Tropi-
© 2006 NRC Canadá
166
Instituto de Pesquisa Cal, Balboa, República do Panamá. pp. 1377-
1382.
Wulff, JL 1999. Uma esponja que engana o mutualismo difuso
entre outras espécies de esponjas. Mem. Queensl. Mus.44: 686.
Wulff, JL 2001. Avaliação e monitoramento de esponjas de recife de coral:
porquê e como? Touro. Mar. Sci.69: 831–846.
Wulff, JL 2005. Trade-offs em resistência aos concorrentes e preda-
tores e seus efeitos na diversidade de esponjas marinhas tropicais.
J. Anim. Ecol.74: 313–321.
Posso. J. Zool. Vol. 84, 2006
Wulff, JL 2006uma. Diversidade rápida e declínio da abundância em um Ca-
comunidade de esponja de recife de coral ribbean. Biol. Conserv.127: 167-
176
Wulff, JL 2006b. Sistemática da esponja por estrela do mar: Predators distin-
descobrir espécies simpátricas crípticas de esponjas de fogo caribenhas, Tedania
Ignis e Tedania klausi n sp. (Demospongiae, Poecilosclerida). Biol.
Touro. (Buraco de Woods). No prelo.
Wulff, JL e Buss, LW 1979. As esponjas ajudam a segurar os recifes de coral
juntos? Nature (Londres),281: 474–475.
© 2006 NRC Canadá