Arq Neuropsiquiatr 2001;59(2-A):244-249

ESQUIZENCEFALIA
Relato de onze casos
Joo Guilherme Pires do Amaral1 , Ricardo Hideki Yanaga2, Heloyse Jungblut Geissler2,
Arnolfo de Carvalho Neto3, Isac Bruck4, Sergio A. Antoniuk4
RESUMO - O presente estudo comparou achados de tomografia computadorizada (TC) com aspectos clnicos
de pacientes com esquizencefalia. Sete crianas eram meninas e quatro meninos. Seis apresentavam tetraparesia,
trs hemiparesia e um no tinha dficit motor. Seis eram epilpticos. Dez apresentavam atraso do
desenvolvimento neuropsicomotor. De acordo com os achados encontrados na TC, sete pacientes apresentaram
fendas bilaterais e quatro defeito unilateral. Oito tinham fendas de lbios abertos e quatro de lbios fechados.
A anomalia associada mais comum foi a ausncia de septo pelcido (n=9), seguida por ndulos
subependimrios (n=4), hidrocefalia (n=2) e microcefalia (n=1). Embora a ressonncia magntica seja o
exame padro-ouro para diagnosticar anomalias de migrao neuronal, a TC mais disponvel e pode ser til
no diagnstico das esquizencefalias, se os aspectos tpicos forem reconhecidos.
PALAVRAS-CHAVE: desordem de migrao neuronal, esquizencefalia, aspectos clnicos, TC.

Schizencephaly: report of eleven cases

ABSTRACT - A retrospective study comparing clinical and computerized tomography (CT) in 11 patients
diagnosed as having schizencephaly was conducted. Seven of these patients were girls and four boys. Six of
them had tetraparesis, three hemiparesis and one no motor deficits. Six had epilepsy and ten developmental
delay. On CT examinations, 7 patients were found as having bilateral clefts and four unilateral defect. Eight
had opened lip clefts and four had a closed lip defect. The commonest associated anomaly was an absent
septum pellucidum (n=9), followed by subependymal nodules (n=4), hydrocephalus (n=2) and microcephaly
(n=1). Despite magnetic resonance image is the gold-standard to diagnose neuronal migration anomalies, CT
can be useful in showing typical aspects of schizencephaly.
KEY WORDS: neuronal migration disorder, schizencephaly, clinical aspects, CT.

A esquizencefalia caracteriza-se por fendas, que

se estendem da superfcie pial at a ependimria com
as bordas revestidas por substncia cinzenta. Classificam-se em dois tipos: o tipo I que se caracteriza
pela presena de lbios fechados, ou seja, com as
duas corticais justapostas; e o tipo II que apresenta
lbios abertos, estando a fenda preenchida por lquido cefalorraquidiano. As fendas podem ser uni
ou bilaterais, afetam com maior frequncia as regies peri-silvianas e esto, muitas vezes, associadas a outras malformaes, especialmente defeitos
de migrao1-5.
As manifestaes clnicas so variadas, mas as
mais encontradas so o dficit motor, a epilepsia, e
o retardo mental3,5,6. Alguns pacientes no apresentam alteraes neurolgicas, sendo a malformao

apenas um achado de exame7 . Os modernos mtodos de imagem facilitaram em muito a identificao

destas leses, que antigamente eram consideradas
raras.
O objetivo do presente estudo correlacionar os
achados de tomografia computadorizada (TC) com
as manifestaes clnicas dos pacientes do Hospital
de Clnicas da Universidade Federal do Paran (HCUFPR), que apresentavam esquizencefalia e comparlos com a literatura.
MTODO
Foi realizado estudo descritivo de 11 pacientes, atravs da anlise retrospectiva de seus pronturios, que tiveram o diagnstico de esquizencefalia nos exames de TC
de crnio, realizados no Servio de Radiologia do HC-UFPR.

Hospital de Clnicas da Universidade Federal do Paran (UFPR), Curitiba, Paran, Brasil: 1Residente de Radiologia; 2Mdicos; 3Radiologista
e Professor do Servio de Radiologia; 4Neuropediatra e Professor do Departamento de Pediatria.
Recebido 16 Maio 2000, recebido na forma final 27 Outubro 2000. Aceito 7 Novembro 2000.
Dr. Arnolfo de Carvalho Neto - Travessa Pio XII 51 - 82200-170 Curitiba PR - Brasil.

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Foram registrados sexo, idade dos pacientes na data do

diagnstico, antecedentes obsttricos, desenvolvimento
neuropsicomotor (DNPM), dficits motores e histria de
crises convulsivas (idade de incio e tipos de crise).

RESULTADOS
Os dados obtidos na reviso dos pronturios, bem
como seus achados tomogrficos, esto reunidos nas
Tabelas 1 e 2.
Foi observada predominncia do sexo feminino:
7 meninas para 4 meninos. Predominaram as fendas de lbios abertos (n=8) e bilaterais (n=7). A
anomalia associada mais observada, foi a ausncia
de septo pelcido (n=9), associada ou no a ndulos subependimrios (n=4). O quadro clnico preponderante foi o de tetraparesia espstica (incluindo hipertonia generalizada) em 7 crianas. Hemiparesia ocorreu em 1 caso de fenda unilateral e bilateral, respectivamente. Somente um caso apresentou
exame neurolgico e DNPM normais (Paciente 6).
Epilepsia esteve presente em 6 casos, sendo as crises generalizadas em 3 deles. Disfagia foi observada
em 3 (Pacientes 2 , 3 e 11). Microcefalia foi evidenciada em uma criana (Paciente 1) e hidrocefalia estava associada em duas (Pacientes 6 e 9). Em 3 pacientes foram demonstradas calcificaes puntiformes.
DISCUSSO
A esquizencefalia malformao cerebral que foi
descrita pela primeira vez em 1859 por Haeschl8. O

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termo esquizencefalia, porm, foi introduzido somente em 1946 por Yakovlev e Wadsworth, referindo-se a uma fenda com persistncia de espessa e
rica camada de substncia cinzenta na profundidade, de extenso do crtex at o ventrculo e com
orientao simtrica bilateralmente1,2,3,9. Ela considerada uma anomalia da migrao neuronal sendo que, neste grupo, incluem-se tambm a agiria, a
polimicrogiria, a paquigiria e a heterotopia da substncia cinzenta3,5,10 A etiologia mais aceita a de uma
falha segmentar na formao de poro da matriz
germinativa ou na migrao de neuroblastos primitivos, formando fendas cerebrais, que podem ser uni
ou bilaterais1,6,11. A alta incidncia de leses bilaterais na regio peri-silviana, tem sido usada para reforar a idia de que a hipotenso fetal e dano
cortical isqumico, reside nessa regio por ser o
maior territrio vascular do crebro12. Todavia, insultos infecciosos e danos diretos de origem txica,
no podem ser descartados dentre os fatores etiolgicos13. Nos nossos casos, encontramos 3 pacientes com calcificaes puntiformes, o que sugere a
possibilidade de infeco intra-uterina como causa
da mal formao. Baseado na idia de que a esquizencefalia tem fisiopatologia semelhante s displasias corticais, proposto que o insulto cerebral ocorra
entre o 2. e o 5. ms de gestao13.
As fendas podem ser simtricas ou no e o crtex
que a circunda sempre anormal. As alteraes podem variar de polimicrogiria14, que se estende por

Tabela 1. Dados referentes aos pacientes com diagnstico de esquizencefalia e seus achados de imagem.
Pac

Idade (anos)

Sexo

Imagem
Tipo da fenda

Simetria

Outros achados

2a

Lbios abertos

Bilateral

Ausncia de septo pelcido

3a

Lbios fechados

Unilateral

Ausncia de septo pelcido

10 a

Lbios abertos

Unilateral

Ausncia de septo pelcido

1a

Lbios abertos

Bilateral

Ausncia de septo pelcido

11 a

Lbios abertos

Unilateral

1a

Lbios abertos

Bilateral

Ausncia de septo pelcido

5a

Lbios abertos

Bilateral

Ndulos ependimrios

14 a

Lbios fechados

Bilateral

Ausncia de septo pelcido + ndulos subependimrios

2a

Lbios fechados

Unilateral

Ausncia de septo pelcido + coleo subdural extensa

+ ndulos subependimrios
10

3a

Lbios abertos

Bilateral

Ausncia de septo pelcido

11

9a

Lbios abertos e fechados

Bilateral

Ausncia de septo pelcido + ndulos subependimrios

Pac, paciente; M, masculino; F, feminino.

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Tabela 2. Achados clnicos, antecedentes obsttricos e outros achados relevantes nos pacientes com diagnstico de esquizencefalia.
Pac

1
2

Clnica
Epilepsia

Motores

DNPM
Atrasado

Generalizada

Tetraparesia

tnicoclnica h 2 meses

espstica

Ausente

Tetraparesia

Atrasado

Antecedentes obsttricos

Outros

Parto normal; nascido

Microcefalia +

em ms condies

estrabismo

HAS

Disfagia para slidos

Sem acompanhamento

Disfagia a slidos

pr-natal

e lquidos

espstica c/
predomnio E
3
4

Inespecfica desde o

Hemiparesia

nascimento

espstica D

Inespecfica

Hipertonia

Atrasado
Atrasado

Sem intercorrncias

generalizada

Nistagmo +
estrabismo +
fontanela anterior
ampla

Ausente

Hemiparesia

Atrasado

Sem intercorrncias

espstica E

Dficit pnderoestatural +
artrogripose

Ausente

Ausente

Atrasado

Sem acompanhamento

Cefalias e vmitos

pr-natal

+ hidrocefalia
obstrutiva

7
8

Ausente
Parcial localizada

Hemiparesia

Normal ao

Cianose ao nascimento e

espstica

diagnstico

ictercia no 3. dia de vida

Hipertonia global

Atrasado

Sem acompanhamento

Sinal de Babinski

pr-natal

bilateral

h 2 anos
9

Generalizada h 1ano

Tetraparesia

Atrasado

Cianose ao nascimento

espstica

Estrabismo

Hidrocefalia +
nistagmo + ptose
palpebral bilateral +
estrabismo + atrofia
de papila

10
11

Generalizada

Tetraparesia

tnico-clnica

espstica

Ausente

Tetraparesia

Atrasado

Cianose ao nascimento

Marcha atxica

Atrasado

Sem acompanhamento

Disfagia + sinal de

pr-natal

Babinski bilateral

espstica +
espasmos
musculares

HAS, hipertenso arterial sistmica; DNPM, desenvolvimento neuropsicomotor; D, direita; E, esquerda; Pac, paciente.

distncia varivel da fenda, at circunvolues aberrantes, que convergem para ela. Outras alteraes
que podem estar associadas so as heterotopias
nodulares subependimais, o septo pelcido incompleto ou ausente e a hipoplasia ou atrofia do tlamo.
Os gnglios da base, o cerebelo e o tronco cerebral
esto usualmente normais15.
A sintomatologia dos pacientes que apresentam
esquizencefalia bastante variada, sendo que a gravidade de alguns sintomas est relacionada extenso do defeito anatmico e sua localizao no
encfalo6,14-18,. Os achados mais frequentes, segundo a literatura, so a epilepsia, o dficit motor e o

retardo mental3,9,10 . Este fato foi confirmado neste estudo, todos os pacientes (exceto o Caso 6) apresentavam algum tipo de dficit motor (hemiparesia, tetraparesia ou hipertonia), 10 pacientes (90,9%) apresentavam atraso no DNPM e 6 (54,5%) epilepsia.
Tipicamente as fendas so encontradas na regio
peri-silviana1,2,9. H casos de fissuras parassagitais,
occipitais e na face orbitria dos lobos frontais6,9,10.
Fendas bilaterais so mais comuns6. Neste estudo,
havia 4 casos com fendas unilaterais (36 %) e 7 com
fendas bilaterais (64 %).
As esquizencefalias bilaterais associam-se a atrasos mentais severos e importantes dficits motores9.

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Tabela 3. Quadro comparativo entre achados deste estudo e os da literatura.

Achados do presente estudo

Barkovich JA, Kjos BO

Bird CR, Gilles FH

Granata T, Battaglia G,
DIncerti L et al.

11

20

Fendas unilaterais

13

Fendas bilaterais

Epilepsia

16

Atraso DNPM

10

13

Dficit motor

3 hemiparesia

10 hemiparesia

7 hemiparesia

1 hemiparesia

7 tetraparesia

5 tetraparesia

1 normal

1 diplegia
2 tetraparesia

Outros achados

9 ausncia septo pelcido;

3 crtex cerebral

2 polimicrogiria;

2 polimicrogiria;

4 ndulos subependimrios;

displsico;

6 hidrocefalia

2 heterotopia de substncia

1 microcefalia

2 heterotopia de

mnima;

cinzenta;

substncia cinzenta;

4 microcfalos

1 ausncia de septo pelcido;

1 mltiplas anomalias

1 ausncia parcial de corpo caloso;

1 displasia crtex cerebral;
1 cisto aracnide

N, nmero de pacientes estudados; DNPM, desenvolvimento neuropsicomotor.

Dos 7 pacientes analisados, que possuam fendas

bilaterais, havia atraso no DNPM em 6 (85,71%), tetraparesia em 3 (42,85 %) e hemiparesia em 1
(1,42%). Estes dados, concordam com o relato de
Aniskiewicz et al.18, o qual refere que o grau de comprometimento, tanto do desenvolvimento intelectual como do dficit motor, est diretamente relacionado quantidade de massa enceflica comprometida. Barkovich e Kjos, em estudo publicado em
1992, tambm encontram dados similares14.

rificam-se fendas uni ou bilaterais, que variam de

muito estreitas (lbios fechados) at muito largas
(Figs 1, 2, 3) . Quatro achados que permitem fazer o

J a presena ou a severidade da epilepsia no

esto necessariamente, relacionadas quantidade
de massa enceflica perdida 16. Todavia, em 4 dos
nossos pacientes com leso bilateral, a epilepsia estava presente (57,12 %) e era de difcil controle (casos 1, 4, 8 e 10).
As fendas unilaterais grandes tm moderado a
severo atraso psicomotor. As fendas unilaterais menores, manifestam-se com distrbios motores contralaterais ou convulses, porm, as crianas afetadas, em geral, tm o desenvolvimento intelectual normal14. Em nosso estudo, 4 pacientes apresentavam
fendas unilaterais. Destes, 2 (50%) apresentavam
hemiparesia, 2 (50%) tetraparesia e 1 (25%)
hipertonia e 2 (50%) pacientes referiam epilepsia
(Casos 3 e 9). Estes dados concordam com a literatura. A Tabela 3 visa comparar os achados deste estudo com a literatura pertinente.
A avaliao diagnstica das esquizencefalias pode
ser feita por TC e ressonncia magntica (RM)9. Ve-

Fig 1. Esquizencefalia de lbios fechados direita e abertos

esquerda. A fenda direita apresenta-se como uma faixa isodensa
cortical, que se estende da superfcie ao ventrculo lateral. Ver
tambm a imagem triangular na parede do ventrculo esquerdo
em sua juno com a fenda (bico).

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Fig 3. Esquizencefalia bilateral de lbios abertos: h grande reduo do parnquima enceflico direita.

Fig 2. Esquizencefalia unilateral de lbios abertos. No se identifica o septo pelcido.

diagnstico das anomalias do desenvolvimento e

diferenci-las de processos destrutivos nos exames
de imagem:
- presena de fendas circundadas por crtex anormal (Figs 1-3);
- o ventrculo tem configurao triangular adjacente fenda (bico), sem dilatao (Fig 1);
- visualiza-se um vaso anmalo entre as superfcies corticais da fenda11;
- a ausncia de septo pelcido6,11 (Figs 1- 3)
exceo dos vasos anmalos, nossos pacientes apresentavam os achados radiolgicos supramencionados.
O principal diagnstico diferencial da esquizencefalia a porencefalia. Nesta, ocorre uma leso destrutiva do parnquima enceflico no perodo intrauterino, porm aps o trmino da migrao, resultando numa cavidade, que tambm comunica o sistema ventricular com o espao sub-aracnide, porm no se identifica substncia cinzenta disgentica
nas suas bordas15. A diferenciao da esquizencefalia
com a porencefalia tem importncia no aconselhamento gentico. Sabe-se que a anomalia cerebral
5 a 20 % mais frequente nos casais que tiveram um

filho com esquizencefalia6,19,20. Alm disso, um diagnstico correto permite planejamento teraputico
adequado e especfico. J a expectativa de vida destes pacientes depende basicamente do grau de comprometimento neurolgico, haja vista a grande incidncia de infeces respiratrias decorrente de aspirao nos pacientes severamente comprometidos15.
A RM o exame de imagem padro-ouro para o
diagnstico de esquizencefalias, sendo, de forma
geral, mais especfica e mais sensvel que a TC, devido a sua capacidade de melhor diferenciao entre
substncia cinzenta e branca, permitindo a demonstrao multiplanar da anatomia10,21 e de outras anomalias associadas, como heterotopias de substncia cinzenta, ausncia de septo pelcido e polimicrogirias 3.
Embora menos sensvel, a TC muito til pelo
seu menor custo, maior disponibilidade e por permitir uma demonstrao anatmica suficiente para
estabelecer o diagnstico e o prognstico, desde que
os aspectos tpicos da esquizencefalia sejam reconhecidos no exame.
REFERNCIAS
1. Yakovlev PI, Wadsworth RC. Schizencephalies: a study of the congenital
clefts in the cerebral mantle. I. Clefts with fused lips. J Neuropathol
Exp Neurol 1946;5:116130.
2. Yakovlev PI, Wadsworth RC. Schizencephalies : a study of the
congenital clefts in the cerebral mantle. II. Clefts with hydrocephalus
and lips separated. J Neuropathol Exp Neurol 1946;5:169-206.

Arq Neuropsiquiatr 2001;59(2-A)

3. Barkovich JA, Chuang SH, Norman D. MR of neuronal migration

anomalies. AJNR 1988;9:1009-1017.
4. Knapp MS, Valk J. Classification of congenital abnormalities of the CNS.
ANJR 1988;9:315-326
5. Sato Y, Kao SC, Smith WL. Radiographic manifestations of anomalies
of the brain. Radiol Clin N Am 1991;29:179-193.
6. Miller GM, Stears JC, Guggenheim MA, et al. Schizencephaly : a clinical
and CT study. Neurology 1984;34:997-1001.
7. Packard Am, Miller VS, Delgado MR. Schizencephaly: correlations of
clinical and radiologic features. Neurology 1997;48:1427-1434.
8. Heschl R. Gehirndefect und Hydrocephalus. Vjschr Prakt Heilk
1859;59-74.
9. Bird CR, Gilles FH. Type I schizencephaly: CT and neuropathologic
findings. AJNR 1984;8:451-454.
10. Barkovich JA, Norman D. MR imaging of schizencephaly. AJNR
1988;9:297-302.
11. Zimmerman RA, Bilaniuk LT, Grossmann RI. Computed tomography
in migratory disorders of human brain development. Neuroradiology
1983;25:257-263.
12. Richman DP, Stewart RM, Caviness VS Jr. Cerebral microgyria in a 27week fetus : an architectonic and topographic analysis. J Neuropathol
Exp Neurol 1974;33:374-384.

249

13. Volpe JJ. Neurology of the newborn. 2.Ed. Philadelphia: Saunders, 1987.
14. Barkovich AJ, Kjos BO. Schizencephaly: correlation of clinical findings
with MR characteristics. AJNR 1992;13:85-94.
15. Ball WS Jr. Pediatric neuroradiology. Philadelphia: Lippincott-Raven,
1996:91-174.
16. Granata T, Battaglia G, DIncerti L, et al. Schizencephaly: neuroradiologic and epileptogenci findings. Epilepsia 1996;37:1185-1193.
17. Volpe JJ. In Schaffer AJ. (ed.) Major problems in clinical pediatrics, Vol
XXII. Philadelphia: Saunders, 1981.
18. Aniskiewicz AS, Frumkin NL, Brady DE, Moore JB, Pera A. Magnetic
resonance imaging and neurobehavioral correlates in schizencephaly.
Arch Neurol 1990;47:911-916.
19. DobynsWB, StrattonRF, Greenberg F. Syndromes with lissencephaly:
I. Miller-Dieker and Norman-Roberts syndromes and isolated
lissencephaly. Am J Med Genet 1984;18:509-526.
20. Dobyns WB, Kirkpatrick JB, Hittner HM, Roberts RM, Kretzer FL.
Syndromes with lissencephaly. II. Walker-Warburg and cerebro-oculomuscular syndromes and a new syndrome with type II lissencephaly.
Am J Med Genet 1985;22:157-195.
21. Osborn RE, Byrd SE, Naidich TP, et al. MR imaging of neuronal
migrational disorders. AJNR 1988; 9:1101-1106.