ESTADO DA ARTE

A evolução das capacidades cognitivas nos primatas: hipótese ecológica

vs hipótese da complexidade social
Miguel Oliveiraa*

a
Departamento de Ciências da Vida, Faculdade de Ciências e Tecnologia, Universidade de Coimbra, Apartado 3046, P- 3001 401
Coimbra, Portugal.

*Corresponding author: migueloliveira16@hotmail.com

Article received on the 13th of May of 2015 and accepted on the 30th of October of 2015

RESUMO
O presente artigo revê as hipóteses ecológica e da complexidade social, duas das principais
propostas para explicar a origem e a evolução da cognição nos primatas. A primeira argumenta
que a cognição evoluiu como resposta aos desafios do meio ambiente físico enquanto a segunda
defende que a cognição surgiu para lidar com as exigências da vida social. Genericamente, foram
identificados e descritos os fundamentos que sustentam cada uma das duas hipóteses e,
posteriormente, ambas foram confrontadas com base em evidências provenientes dos resultados
de investigações realizadas com primatas. Apesar de ambas as hipóteses reunirem suporte
científico, subsistem lacunas e críticas, principalmente no caso da hipótese da complexidade social
à qual foram identificadas várias incompatibilidades. Neste sentido, nos últimos anos, surgiram
outras propostas, abordadas neste artigo, que defendem a evolução da cognição num âmbito mais
abrangente e geral, e não num domínio específico como o social ou ecológico.
Palavras-chave: primatologia, cognição, social, ecologia.

41
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59

***

ABSTRACT
This article reviews the ecological and the social complexity hypotheses, two major proposals to
explain the origin and evolution of cognition in primates. The first one argues that cognition has
evolved in response to the challenges of the physical environment while the second one holds that
cognition emerges to cope with the social life demands. Generally, the foundations underpinning
each of the two hypotheses were identified and described, and, subsequently, both were
confronted based on evidence from the research results carried out on primates. Although both
hypotheses gather scientific support, some gaps and critics remain, especially in the case of the
social complexity hypothesis for which several incompatibilities were identified. In this context, in
recent years, other proposals arose that are discussed in this article. They envisage the evolution
of cognition in a broader and more general scope, and not in a specific, social or ecological,
domain.
Keywords: primatology, cognition, social, ecology.

Introdução atualmente existem mais de 400 espécies de

Com base no registo fóssil, estima-se que o
primata mais antigo tenha vivido no início do
Paleoceno, há cerca de 55 milhões de anos
atrás (Dalgalarrondo, 2011), enquanto que as
pesquisas de biologia molecular apontam
para um período mais antigo, sugerindo que
a origem da ordem dos primatas ocorreu há
cerca de 85 milhões de anos, no Cretácio
Médio (Chaterjee et al., 2009).
Em termos gerais, a ordem dos primatas é
composta por duas subordens (McHenry,
2009): Strepsirrhini e Haplorrhini. A primeira
é composta pelos lémures e pelos lórises e a
segunda é constituída pelos társios, pelos
macacos do Novo e do Velho Mundo e pelos
hominídeos (McHenry, 2009). Segundo os
dados avançados por Cartmill e Smith (2011),
primatas descritas.
Uma das principais características
evidenciadas pelos primatas, é a sua grande
propensão para a vida em sociedade,
organizando-se em estruturas sociais
bastante variáveis e flexíveis (Kappeler e van
Schaik, 2002). De acordo com Fleagle (2013),
é possível identificar diferenças significativas
entre a vida social dos primatas noturnos e
diurnos: a grande maioria das espécies
noturnas são solitárias e tendem a percorrer
distâncias e procurar alimento de forma
individual, enquanto que a grande maioria
das espécies diurnas exibem uma propensão
muito maior para interações sociais
complexas e para executar várias tarefas em
grupo. A grande maioria dos primatas
solitários encontra-se na subordem

42
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
Strepsirrhini, como por exemplo os lórises,
algumas espécies de lémures e társios e o
orangotango, embora este último já pertença
à subordem Haplorrhini (Swedell, 2012).
Ainda relativamente aos primatas
caracterizados por uma estrutura social
solitária, Fleagle (2013) alerta que, em
determinadas circunstâncias, estes
desenvolvem um conjunto de relações sociais
esporádicas com outros indivíduos. Quanto a
outros tipos de estruturas sociais observáveis
no universo dos primatas, estes são (Swedell,
2012): os pares monogâmicos, compostos
por um macho e uma fêmea (e,
eventualmente, a descendência do par),
típicos, por exemplo, dos gibões e dos
siamangos; grupos multi-machos de uma só
fêmea, um sistema de acasalamento
poliândrico, característico dos saguis e dos
tamarins; haréns (grupos de um só macho
com várias fêmeas), um sistema de
acasalamento políginico muito comum nos
gorilas; e grupos multi-fêmeas/multi-macho,
um sistema de acasalamento poliginândríaco,
praticado pela grande maioria dos babuínos,
macacos vervet ou macacos-capuchinho.
Para além dos comportamentos sociais, os
primatas possuem um conjunto de
capacidades cognitivas que lhes
proporcionaram a habilidade para utilizar
pequenas ferramentas aplicadas na obtenção
de alimento (Boesch e Boesch, 1990;
Westergaard et al., 1998) como foi
observado nos macacos de cauda longa da
Tailândia, que se socorrem de pequenas
ferramentas de pedra para processar nozes,
ostras e outros bivalves, e até vários tipos de
caracóis do mar (Gumert et al., 2009); para
definir estratégias de caça que exigem
43
cooperação e liderança (de Waal e Davis,
2003), algo descrito por Boesch (1994) que
constatou que os chimpanzés de Tai (Costa
do Marfim) caçam em grupos compostos por
três ou quatro membros, onde a cooperação
para a caça é mais vantajosa do que roubar
carne caçada; para estarem conscientes do
estatuto social e para manipular e enganar
(Paar et al., 2000) pois, a título de exemplo,
os macacos-capuchinho são capazes de
enganar outros coespecíficos ao apontar para
localizações erradas de fontes de alimento
com intuito de os distrair, para que não se
apoderem de outras fontes de alimento
encontradas (Mitchell e Anderson, 1997); ou
para reconhecerem coespecíficos e outros
primatas com os quais partilham um grau de
parentesco (Paar e de Waal, 1999), algo
demonstrado por Deaner et al., (2005) que
verificaram que os macacos rhesus de um
determinado grupo reconhecem-se uns aos
outros pelas faces e este aspecto é essencial
para a compreensão da hierarquia de
dominância.
Para além daquilo que foi descrito
anteriormente, também as investigações
efetuadas com primatas em cativeiro
exploraram outros vetores cognitivos, como
a resolução de problemas, a memória, a
teoria da mente, conceitos numéricos,
abstratos e espaciais (Tomasello e Call, 1997)
bem como um vasto conjunto de parâmetros
da cognição social (Cheyne, 2009). No
entanto, Setchell e Curtis (2011) salientam
que estas pesquisas também foram
replicadas com primatas de estado selvagem
e com resultados complementares aos
obtidos em cativeiro. Por este motivo, a
investigação produzida em cognição em
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
primatas não-humanos beneficia de estudos,
com o(s) mesmo(s) objetivo(s) de
investigação, conduzidos tanto em estado
selvagem, como em cativeiro. Desta forma,
privilegia-se uma maior fidedignidade e
veracidade do conhecimento extraído dos
resultados e das conclusões obtidas (Setchell
e Curtis, 2011).
Enquadramento geral sobre a evolução da
cognição em primatas
A cognição pode ser descrita como a
habilidade para adquirir, processar e reter
informação para, posteriormente, ser
aplicada na tomada de decisão e na
resolução de problemas (Shettleworth,
2009). Este tipo de processos são observados
quando, por exemplo, um animal adota
princípios generalizados, assimilados através
da aprendizagem e da experiência, para
resolver novos problemas (van Horik e
Emery, 2011). Neste âmbito, segundo Menzel
e Wyers (1981), a cognição compreende
adaptações comportamentais para que um
organismo tenha a capacidade para decidir e
comportar-se de forma flexível, tendo por
base a informação adquirida e representada
mentalmente.
Segundo Tomasello (2000), o estudo da
cognição em primatas é relevante no sentido
em que esta é idêntica, em muitas das
estruturas e dos processos envolvidos, à
cognição humana. Byrne (2000) reforça esta
ideia ao revelar que os dados recolhidos
durante as investigações sobre a cognição em
primatas fornecem insights sobre a evolução
das capacidades cognitivas que surgiram até
ao último ancestral comum que o ser
44
humano partilha com os seus parentes mais
próximos, os chimpanzés e os bonobos.
De forma genérica, a cognição evoluiu nos
primatas para que estes desenvolvam
respostas comportamentais adaptativas e
flexíveis para lidar e enfrentar dois
problemas essenciais (Tomasello, 2000): a
procura e obtenção de alimento e a interação
social com outros coespecíficos. Neste
particular, surgem duas hipóteses candidatas
a explicar a evolução da cognição, alicerçadas
em argumentos distintos: a hipótese
ecológica e a hipótese da complexidade
social. Na generalidade, a primeira sugere
que a evolução da cognição foi impulsionada
pelas exigências impostas pelo meio
ambiente, enquanto a segunda assume a
complexidade das interações sociais como o
estímulo que fez despoletar a cognição nos
primatas (Byrne e Whitten, 1988; Dunbar,
1995; Whitten e Byrne, 1997; Heyes, 2000).
Hipótese ecológica
Para Byrne (1995), Milton (1981) e
Zuberbuhler e Janmat (2010), a alimentação
é intelectualmente mais exigente nos
primatas do que nos restantes animais, uma
vez que grande parte dos primatas são
folívoros/frugívoros não especializados, o
que requer o consumo de alimentos difíceis
de localizar, para uma dieta equilibrada. Em
contrapartida, os animais carnívoros obtêm
automaticamente uma alimentação rica em
nutrientes e suficiente para as necessidades
metabólicas, ao comer outros animais.
As necessidades nutricionais, aliadas à
(relativa) dificuldade de obtenção de
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
alimento originou aquilo a que Byrne (1995)
designou por feeding skill, que engloba duas
tarefas principais: procurar uma fonte de
alimento e obter/processar o alimento após a
sua localização. Em virtude da complexidade
de ambas as tarefas, Byrne (1995) sugere que
a realização bem-sucedida das mesmas
requer a aplicação de estratégias cognitivas.
A pesquisa por uma fonte de alimento exige
duas capacidades fundamentais (Byrne,
1995):
(1) Mapas cognitivos que permitem uma
aprendizagem do tipo de alimentos
comestíveis e da respetiva disponibilidade,
em função da época do ano, e que
possibilitam a memorização espacial da sua
localização/distribuição ao longo de uma
extensão de área explorada. À partida, a
exploração de territórios de maiores
dimensões requer, de igual modo, uma maior
capacidade de memória e de conhecimento.
Os chimpanzés dispõem de memória espacial
que lhes possibilita recordar a localização de
diversas fontes de recursos alimentares
(Jason e Byrne, 2007; Zuberbuhler e Janmat,
2010) e usar essa informação para selecionar
as fontes com alimentos mais atrativos
(Normand et al., 2009) através da evocação
de memórias passadas sobre experiências de
consumo (Janmaat et al., 2013). Neste
particular, os resultados experimentais de
Normand e Boesch (2009) suportam a ideia
de que os chimpanzés estão “equipados”
com mapas euclidianos detalhados, o que
lhes concede a habilidade de planear
caminhadas de forma eficiente, optando por
direções e atalhos que os conduzam a
determinadas fontes de alimento. Normand e
Boesch (2009) observaram que os
45
chimpanzés são capazes de alcançar uma
dada fonte de alimento a partir de todas as
possíveis direções e não percorrem uma rota
específica, pois quando regressam à mesma
fonte de alimentos não o fazem pelo mesmo
caminho utilizado na ocasião anterior. Tal
evidência sugere que a orientação espacial
pode não corresponder uma navegação com
recurso a pontos de referência (mapas
topográficos). Adicionalmente, Normand e
Boesch (2009), ao comparar os padrões de
movimento entre as áreas centrais e
periféricas do território, não detetaram
qualquer variação na precisão/linearidade do
movimento, mesmo nas áreas periféricas
onde existem menos árvores disponíveis para
serem memorizadas e servirem de pontos de
referência, o que solidifica a hipótese dos
chimpanzés navegarem, entre fontes de
recursos, através de mapas
euclidianos;
(2) Planeamento da viagem arbórea, pois a
coordenação dos movimentos típicos de uma
locomação nas árvores é um exercício
cognitivamente exigente e que requer
bastante cuidado e planeamento, já que
qualquer orientação errática ou distância mal
calculada pode resultar em queda. Povinelli e
Cant (1995) complementam ao realçar que,
independentemente do tipo de locomoção,
muitas espécies de primatas caracterizam-se
por corpos grandes e pesados, tendo em
consideração a fragilidade dos ramos das
árvores que servem de suporte à locomoção
arbórea. Como tal, para contornar este
obstáculo, é necessário capacidade cognitiva
para mensurar distâncias entre ramos e
simular/imaginar a forma como os
movimentos e as posições corporais afetam
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
os ramos, com o intuito de planear uma
locomoção segura e prever eventuais
consequências nefastas, como a quebra do
ramo e subsequente queda (Povinelli e Cant,
1995).
Muitos dos aspetos envolvidos na
obtenção e no processamento do alimento
estão dependentes de determinadas
capacidades cognitivas nos seguintes vetores
(Byrne, 1995; 2000; Flinn et al., 2005):
(1) Apesar da caça ser praticada em poucas
espécies de primatas, a sua realização
compreende organização e cooperação. Em
alguns casos, a caça também implica uma
partilha deliberada do conteúdo caçado.
Boesch (2002) destacou os chimpanzés da
floresta de Tai (Costa do Marfim) como a
espécie de primata que exibe maior
cooperação em atividades de caça, na qual a
estratégia planeada requer uma elevada
coordenação entre os membros caçadores e
uma capacidade precisa de antecipação dos
movimentos da presa identificada. O mesmo
autor também constatou que a partilha da
carne não é distribuída de forma equitativa já
que a maior parte é consumida pelos
próprios elementos caçadores;
(2) O uso e fabrico de pequenas ferramentas
para resolver problemas relacionados com a
obtenção e/ou processamento de comida.
Em muitos casos estudados, os primatas
apenas utilizam elementos já fabricados pela
própria natureza, porém, a capacidade para
produzir ferramentas rudimentares é
atribuída a alguns grandes símios. Neste
contexto, Sanz et al., (2009) revelaram que
muitas populações de chimpanzés utilizam
duas ferramentas para caçar formigas: uma
46
haste de madeira para perfurar o ninho de
formigas para que estas abandonem o
subsolo em direção ao exterior e um caule de
uma planta para ser preenchido pelas
formigas que são colhidas à medida que a
mão dos chimpanzés percorre o caule, num
exercício apelidado de "pesca de formigas".
Os macacos capuchinho aproveitam pedras
para quebrar nozes, sendo que Fragaszy et
al., (2013) revelaram que, antes do
procedimento de quebra, os macacos
capuchinho procuram uma posição estável
para colocar as nozes para que a colisão com
a pedra seja mais eficaz. Os orangotangos
também manuseiam pequenos ramos, entre
outros fins, para retirar mel das colmeias
(Gruber et al., 2012) ou para aceder à polpa e
às sementes contidas no interior de um tipo
de fruta conhecido como neesia fruit (van
Schaik e Knott, 2001);
(3) Extractive Foraging. Alguns alimentos
encontram-se escondidos ou embutidos no
solo e, portanto, não são diretamente
identificáveis. Deste modo, o processamento
da comida carece de extração, outro
exercício cognitivamente exigente. Em alguns
casos pode mesmo ser necessário a aplicação
de pequenas ferramentas ou a realização de
movimentos com uma coordenação motora
relativamente complexa, como escavar com
as mãos. Sanz e Morgan (2009) atentaram
que os chimpanzés escavam autênticos
túneis para aceder ao mel produzido em
colmeias subterrâneas e, posteriormente,
socorrem-se de pequenos ramos para extrair
o mel;
(4) Em determinadas circunstâncias, é
necessário empregar técnicas complexas de
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
processamento de comida. Os gorilas, por
exemplo, usam um conjunto de diferentes
técnicas para processar as plantas, como
enrolar as folhas das plantas com mãos até
estas adquirirem a forma de uma esfera, o
que facilita a sua mastigação e ingestão
(Sawyer e Robbins, 2009) ou, com o intuito
de minimizar a ação do ácido responsável
pela comichão das urtigas, os gorilas dobram
as urtigas de modo a que os pêlos urticantes
permaneçam orientados para o interior,
reduzindo o contacto destes com a boca, o
que auxilia a mastigação e a digestão (Byrne,
2005). Um dos clássicos exemplos das
capacidades cognitivas empregues no
processamento de alimentos é proveniente
dos macacos japoneses, da ilha de Koshima
(Japão) e foi revisto por Hirata et al., (2009):
em 1953, a grande maioria dos macacos
japoneses tentavam limpar a areia de batatas
doces, esfregando-as com as mãos, uma
técnica não muito eficaz, até que uma fêmea
(batizada como Imo) foi responsável por um
novo procedimento pioneiro de remoção da
areia, ao lavar as batatas na água do mar.
Este comportamento foi difundido e
assimilado, de forma gradual, pela restante
população de macacos japoneses de Koshima
e, uma década volvida, 3/4 dos macacos
japoneses praticavam a lavagem dos
alimentos em água (Hirata et al., 2009). Este
é um caso que ilustra, não só a flexibilidade
cognitiva e comportamental desta espécie de
primata para a resolução de um problema
(processamento do alimento), mas também a
aprendizagem social, uma vez que esta
prática propagou-se pela maioria dos
membros daquela população. Alguns
autores, como Boesch (2012), Huffman
(1996) ou Matsuzawa (2003), salientam que
47
este caso representa um dos primeiros
grandes testemunhos da existência de
cultura em primatas.
Hipótese da complexidade social
De acordo com Byrne (1995) e Byrne e
Bates (2007), as interações sociais
estabelecidas com outros coespecíficos
representam o principal fator responsável
pela modulação da cognição nos primatas,
que permite o desenvolvimento de respostas
adaptativas face aos desafios do contexto
social. Neste âmbito, um coespecífico pode
ser interpretado como um potencial
competidor por parceiros sexuais, recursos e
alimento, pelo que Humphrey (1976) e
Barrett e Henzi (2005) afirmam que as
pressões seletivas tendem a beneficiar os
indivíduos com capacidades cognitivas
avançadas, que lhes possibilite maximizar os
lucros individuais sem afetar os benefícios da
vida em grupo. Por outras palavras, os
indivíduos portadores de habilidades
cognitivas para usar e explorar os outros a
seu favor, sem provocar desequilíbrios na
estabilidade do grupo social, são favorecidos
(Byrne, 1995).
Jolly (1966) salienta que, enquanto a vida
social pode não ser o resultado de uma
capacidade cognitiva assinalável, a cognição,
por sua vez, pode ser uma consequência da
vida social, ou seja, a complexidade social
promove as capacidades cognitivas e a
inteligência ao selecionar os indivíduos
melhor preparados para solucionar
problemas do foro social.
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
A complexidade social acarretou uma
nova nuance na dinâmica da evolução: a
aptidão está mais dependente dos aliados do
que propriamente da força física (Byrne,
1995; Kulik et al., 2012). Por este motivo, os
grupos sociais de primatas estão
normalmente hierarquizados pelo ranking de
dominância. Através da posição no ranking, é
possível prever se um determinado indivíduo
será ou não bem-sucedido em situações de
competição (como o acesso a parceiros
sexuais) ou a respetiva prioridade
relativamente a fontes de alimentação
descobertas (Byrne, 1995; Majolo et al.,
2012). Quanto à hierarquização por ranking
de dominância, Wroblewski et al., (2009)
conduziram uma pesquisa em chimpanzés da
espécie Pan troglodytes schweinfurthii, no
Parque Nacional de Gombe (Tanzânia), onde
concluíram que quanto maior é a posição de
um macho no ranking de dominância, maior
é o seu sucesso reprodutivo e o número de
acasalamentos com as fêmeas mais
desejadas. Noutro prisma, Overdorff et al.,
(2005) relataram que as fêmeas lémur preto-
e-branco (Varecia variegata), cuja
dominância era mais influente
comparativamente aos machos da mesma
espécie, acedem a fontes de alimento com
mais frequência e, consequentemente,
ingerem uma maior quantidade de calorias.
São várias as observações, realizadas no
mundo dos primatas, identificadas por Byrne
(1995) e por Byrne e Bates (2007), que
suportam a hipótese da complexidade social:
(1) A partilha de alimento pode resultar, no
futuro, numa partilha recíproca ou noutro
tipo de recompensas. A tendência é partilhar
48
com indivíduos aparentados, e neste
contexto, Silk et al., (2013) sugeriram que a
partilha de alimento entre os chimpanzés é
uma forma de aumentar o bem-estar dos
membros do grupo com os quais se mantém
uma relação mais próxima ou de parentesco,
para solidificar as relações sociais, para
retribuir partilhas que ocorreram no passado
e, finalmente, para reduzir os custos de
solicitações persistentes. Jaeggi e Gurven
(2013) também corroboraram a ideia de que
a reciprocidade é o fator prioritário através
do qual várias espécies de primatas partilham
e distribuem alimento, sendo mais influente
que o grau de parentesco/proximidade da
relação. No entanto, esta observação não é
regra. Em chimpanzés e bonobos, também
ocorre partilha de alimentos com indivíduos
não aparentados, como alguns estudos
atestam, nomeadamente, Gomes e Boesch
(2009) observaram que as fêmeas
chimpanzés copulam mais frequentemente
com machos com os quais trocaram comida
anteriormente; e Yamamoto (2015)
constatou que, em fêmeas bonobo, a partilha
de fruta é maioritariamente praticada de
elementos dominantes para elementos
subordinados;
(2) Os macacos do Velho Mundo e os símios
dedicam grandes quantidades de tempo aos
rituais de catagem. Este tipo de interação
social manifesta vontade em investir tempo e
esforço no bem-estar do outro. Indivíduos
que se catam, cuidam um do outro, ou seja,
há uma proteção recíproca inerente à
catagem social. Para além disso, este
fenómeno também ocorre em indivíduos não
relacionados com o intuito de formar e
estabelecer alianças vantajosas (Byrne e
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59

Bates, 2007; Lehmann et al., 2007). A catagem incide com maior frequência em
catagem envolve um conjunto de benefícios fêmeas que se encontram no pico da
mútuos: maior acesso a recursos e alimento, maturidade reprodutiva;
a oportunidades de acasalamento, maior
(3) Em ocasiões de conflito social, os macacos
proteção das fêmeas e das respetivas crias e
do Velho Mundo e os símios tendem a
cuidados parentais mais frequentes, por
resolver os atritos através da reconciliação.
parte do progenitor (Byrne e Bates, 2007;
Depois de uma luta, o indivíduo que perdeu
Lehmann et al., 2007). A catagem é, em
aborda o vencedor com o intuito de retomar
termos gerais, um investimento para o
uma relação pacífica. Caso o vencedor aceite,
futuro, ainda que comporte custos (energia e
a probabilidade de lutas posteriores entre
tempo dedicados). São várias as evidências
estes dois indivíduos será menor. A
relatadas sobre os benefícios da catagem.
reconciliação assume-se como uma
Aureli et al., (1999) detetaram, em macacos-
estratégia efetiva e benéfica para o bem-
rhesus, que a catagem diminui a taxa de
estar geral do grupo. A título de exemplo, de
frequência cardíaca e, por isso, promove a
Waal (2000) observou, num grupo de
redução de stress. Jaeggi et al., (2013)
chimpanzés do Arnhem Zoo (Holanda), que a
constataram a existência de um efeito
resolução de conflitos protagonizados entre
significativo, em amostras de chimpanzés e
um macho dominante e uma fêmea é selada
bonobos, entre a catagem e a partilha de
através de beijos e abraços. Clay e de Waal
alimentos, ou seja, indivíduos que
(2014) registaram que, nos bonobos, a
partilhavam alimentos entre si, também se
reconciliação é maioritariamente encetada
catavam com mais frequência e vice-versa.
através de contactos de cariz sexual e que os
de Waal (1997), também registou um efeito
adultos têm mais tendência para a resolução
recíproco entre a partilha de alimentos e a
de conflitos comparativamente aos juvenis.
frequência de captagem em chimpanzés, ou
Também Cheney e Seyfarth (1989)
seja, a pré-disposição do indivíduo A em
constataram que, na população de macacos-
partilhar alimento com o indivíduo B é maior
vervet em estudo, os comportamentos de
se B já tiver catado anteriormente A, pelo
reconciliação ocorrem com mais frequência
que se deduz que o número de catagens
entre membros não aparentados do que
entre dois indivíduos específicos reflete-se no
entre aparentados;
número de partilhas entre esses mesmos
indivíduos (e o inverso também ocorre). de (4) Um símio pode adotar táticas
Waal (1997) reportou ainda que chimpanzés comportamentais para manipular ou enganar
na posse de comida, resistiam a solicitações outros indivíduos não aliados e não
de partilha por parte de quem nunca os tinha relacionados para obter ajuda ou um
catado. Noutro âmbito, Proctor et al., (2011) qualquer tipo de benefício. Este tipo de
comprovaram que a catagem também é uma comportamentos demonstra a capacidade de
estratégia adotada para aumentar as aprendizagem em circunstâncias sociais e de
oportunidades de acasalamento, uma vez produzir padrões comportamentais bastante
que, em populações de chimpanzés, a

49
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
complexos. Wheeler (2009) relatou que os
macacos capuchinho subordinados emitem
uma vocalização como forma de enganar e
distrair os seus coespecíficos dominantes,
quando competem por recursos alimentares.
Wheeler (2009) observou que os indivíduos
subordinados produzem um sinal sonoro que
alerta para a presença de um predador que
induz, nos indivíduos dominantes, um
comportamento de fuga ou de procura de
esconderijo e, desta forma, o alimento
(anteriormente na posse e no controlo dos
indivíduos dominantes) fica livre e facilmente
acessível;
(5) A necessidade de conhecer a vida social
de outros elementos do grupo revela que os
primatas não só sabem identificar os
indivíduos com os quais mantêm relações
sociais ou de parentesco, como também
possuem informações sobre as suas rotinas
através da interpretação de sinais sociais.
Quanto maior for o grupo, maior tende a ser
a necessidade de recolha de informação
social e, consequentemente, maior é a
memória exigida. Nettle et al., (2013)
testemunharam que os chimpanzés
despendem algum do seu tempo a observar
outros membros do grupo, particularmente
aqueles com os quais mantinham uma
relação mais próxima. Numa série de
experiências, conduzidas por Hare et al.,
(2001), ficou demonstrado que os
chimpanzés têm a capacidade de recolher
informações sobre terceiros. Os autores
deste estudo colocaram um chimpanzé
dominante e outro subordinado a competir
por alimento e manipularam as experiências
da seguinte forma: em alguns casos, os
chimpanzés dominantes não viam nem
50
sabiam onde o alimento tinha sido
escondido, ou o alimento anteriormente
visto era posteriormente escondido à revelia
dos chimpanzés dominantes, enquanto que
os chimpanzés subordinados viam e sabiam
sempre onde o alimento era escondido, para
além de poderem monitorizar o acesso visual
dos seus opositores. Os resultados da
investigação de Hare et al., (2001)
demonstraram que os chimpanzés
subordinados mais atentos ao acesso visual
dos chimpanzés dominantes, procuravam
maioritariamente aproximar-se e retirar o
alimento nos casos em que estes não tinham
visto o local onde o alimento foi escondido
ou para onde foi posteriormente movido,
revelando que os chimpanzés são capazes de
antecipar aquilo que os seus coespecíficos
sabem ou não. Este foi apenas mais um
exemplo que sustenta a capacidade cognitiva
dos chimpanzés para desenvolverem uma
teoria da mente, ou seja, como afirmam Call
e Tomasello (2008), os chimpanzés têm uma
perceção do conhecimento dos outros, para
além de entenderem os objetivos e as
intenções de terceiros.
Resultados experimentais das hipóteses
De uma perspetiva científica, é complicado
determinar experimentalmente a influência
dos fatores ecológicos e sociais na evolução
da cognição nos primatas, em virtude da
dificuldade em definir variáveis que possam
ser mensuradas. Ainda assim, foram
realizados vários estudos que revelaram os
seguintes resultados:
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59

(1) Registou-se uma relação positiva entre o
tamanho do grupo social e o volume
neocortical (Sawaguichi e Kudo, 1990;
Dunbar, 1992; 1993; 1995; 1998; Barton e
Dunbar, 1997; Dunbar e Bever, 1998; Dunbar
e Shultz, 2007;). Lewis (2000), Byrne e Corp
(2004), Reader e Laland (2001) e Reader e
Lefebvre (2001) defenderam esta evidência
ao sugerir que, em grande parte dos grupos
sociais compostos por primatas, os indivíduos
menos sociáveis tinham neocortices
menores. Dunbar e Shultz (2007) propõem
que, nos primatas, a relação entre o volume
neocortical e o grupo social é o resultado da
intensidade da relação entre os elementos do
grupo em que, quanto mais profunda e
intensa é a relação, maiores são os índices de
respostas comportamentais flexíveis face à
complexidade social;
(2) Observou-se uma relação positiva entre o
volume neocortical, o tempo dispensado na
catagem (Dunbar, 1991; 1998; Kudo e
Dunbar, 2001) e o número de alianças
estabelecidas (Plavcan et al., 1995),
reforçando a ideia da catagem como um dos
motivos para a angariação de aliados;
(3) Verificou-se uma relação positiva entre a
tendência para enganar e manipular
coespecíficos e o volume neocortical (Byrne,
1995; Byrne e Corp, 2004) e o tamanho do
grupo social (Reader et al., 2011);
(4) Não foi registada qualquer relação entre
vários fatores ecológicos (como a extensão
do território explorado, a duração da rotina
diária, o tipo de dieta ou os modos de
obtenção de alimento) e o volume
neocortical (Byrne, 1995; Byrne e Bates,
2007);
(5) van Woerden et al., (2011) e van
Woerden et al., (2010; 2014) verificaram que,
em várias espécies de primatas, durante os
períodos de escassez das principais fontes
alimentares, ocorre um conjunto de
respostas flexíveis para diminuir os gastos
energéticos como a hibernação, procura de
fontes alternativas de alimento ou o ajuste
da reprodução para que esta coincida com os
períodos onde as principais fontes
alimentares são abundantes. Os mesmos
autores também argumentam que as
espécies que são confrontadas com períodos
de escassez alimentar induzida pela
sazonalidade dos alimentos, estão sujeitos a
restrições energéticas. Esta evidência pode
posicionar-se como uma potencial explicação
para o facto de estas espécies possuírem
cérebros relativamente pequenos, que
consomem menos energia e, desta forma,
estarem melhor adaptadas para este tipo de
ambientes com flutuações na disponibilidade
dos alimentos (van Woerden et al., 2010;
2011; 2014). De forma complementar, Melin
et al., (2014) sugerem que a sazonalidade de
fontes alimentares representou uma
oportunidade para a emancipação de
algumas estratégias cognitivas e
comportamentais para lidar com a escassez
de recursos alimentares, como o uso de
pequenas ferramentas para caçar insetos e
processar alimentos ou forregeamento
extrativo para recolher raízes subterrâneas, e
outro tipo de alimentos escondidos.

51
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59

Análise comparativa e crítica das hipóteses e argumentam que correlação não é causa, que
novas propostas e perspetivas a complexidade social é um conceito difícil de
mensurar e, finalmente, que é a organização
No confronto das duas hipóteses, a hipótese
das estruturas cerebrais (e não o tamanho
da complexidade social reúne, em seu favor,
global do cérebro) que é responsável pelas
um maior conjunto de resultados
capacidades cognitivas. Chittka e Niven
experimentais que lhe conferem maior
(2009) identificam os insetos como um
consistência científica. Como afirmam Byrne
exemplo de animais com comportamentos
e Bates (2007), a complexidade social encerra
sociais complexos sem possuírem um cérebro
em si um conjunto de desafios cognitiva e
de grandes dimensões. Chittka e Niven
intelectualmente mais exigentes do que a
(2009) continuam o seu raciocínio,
complexidade ambiental. Seyfarth e Cheney
explicando que corpos grandes têm órgãos
(2002) reforçam esta ideia ao afirmar que o
sensoriais que requerem enormes
maior estímulo para a evolução da cognição
quantidades de tecido neuronal para analisar
em primatas terá sido a necessidade de uma
e processar toda a informação sensorial
maior área neocortical para possibilitar uma
rececionada pelo sistema nervoso.
vida social mais efetiva até porque,
Continuando, van Schaik et al., (2012) alegam
Tomasello e Call (1997) defendem que um
que a relação entre o volume neocortical e a
coespecífico é cognitivamente mais complexo
catagem não é válida para todo o universo
do que comida ou outros elementos
primata, mencionando o orangotango e o
inanimados presentes no meio ambiente. Por
aie-aie como exemplos de primatas com uma
fim, Dunbar e Shultz (2007) propõem ainda
vida social pouco intensa mas, ainda assim,
que alguns dos problemas ecológicos (como a
as dimensões do seu cérebro são
procura de comida) são solucionados de
equiparáveis a outros primatas inseridos em
modo mais eficaz em grupo e, portanto, de
grupos com interações sociais muito mais
forma social. Temos então um conjunto de
complexas. Por fim, van Schaik et al., (2012)
vários estudos que suportam a hipótese da
denunciam duas fragilidades na hipótese da
complexidade social em duas grandes
complexidade social: primeiro, não considera
vertentes: tamanho do grupo social (número
as mudanças graduais em que espécies ou
de indivíduos) e comportamentos sociais
linhagens completas diferem bastante no
complexos (ex.: uso de ferramentas;
tamanho cerebral e exibem habilidades
manipulação).
sociocognitivas igualmente elevadas
No entanto, a hipótese da complexidade (fenómeno conhecido como grade shift); e,
social tem sido alvo de contestação, em segundo, não é compatível com as evidências
virtude da identificação de várias lacunas e de que espécies com elevadas capacidades
incompatibilidades. Alguns autores adotam sociocognitivas, também manifestam uma
uma posição crítica no que diz respeito à elevada cognição noutros domínios que não
correlação entre o volume neocortical e a apenas e só o social.
capacidade cognitiva. Healy e Rowe (2007)

52
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
Para o primeiro problema, van Schaik et
al., (2012) referem que tal pode indiciar que
a complexidade ecológica pode ter sido mais
influente, comparativamente à complexidade
social, na evolução da cognição, através de
um conjunto de desafios exigentes como a
constante alteração da distribuição dos
recursos alimentares, orientação e memória
para as deslocações e identificação dos locais
da comida ou o uso de ferramentas em
atividades de forrageamento. Outra
explicação avançada por van Schaik e Deaner
(2003) baseia-se ao facto do cérebro ser
energicamente bastante dispendioso, de tal
modo que pode haver dificuldade em
armazenar a energia necessária para a
manutenção do próprio organismo.
Para o segundo problema detetado na
hipótese da complexidade social, van Schaik
et al., (2012) propõem uma nova hipótese,
mais abrangente, denominada como
inteligência geral, ou seja, uma habilidade
ampla e vasta para responder, de forma
flexível e adaptável, a novos e complexos
desafios que surjam em qualquer contexto
(ex.: social; ecológico), com o objetivo de
dotar o indivíduo de uma capacidade de
aprendizagem e inovação consoante a
situação. Desta forma, a seleção natural terá
favorecido os indivíduos portadores de
capacidades cognitivas com um raio de ação
geral para que possam ser aplicadas perante
qualquer problema, independentemente da
sua natureza, com o qual um indivíduo seja
confrontado (van Schaik et al., 2012). Neste
capítulo, importa destacar uma outra
hipótese complementar, a hipótese da
inteligência cultural, abordada por van Schaik
e Burkart (2011) e por Whitten e van Schaik
53
(2007), na qual é sugerida uma adaptação
geral para adquirir e aprender novas
habilidades que podem ser sociais, ecológicas
ou espaciais, isto é, um indivíduo que
experiencie condições propícias durante a
sua ontogenia, em termos de oportunidades
para interagir com o ambiente físico e social,
não só adquire mais capacidades, como
também exibe um melhor desempenho na
resolução de problemas de qualquer
natureza. De acordo com van Schaik et al.,
(2012) somente a hipótese da inteligência
cultural prevê que indivíduos que não
integrem grupos sociais estáveis, mas nos
quais se verifique uma interação entre não
adultos e adultos, deverão também ser
capazes de desenvolver cérebros grandes.
Foram realizados vários trabalhos cujos
resultados demonstram consistência com a
hipótese da inteligência cultural, uma vez que
se verificou variação, quer no espaço, quer
no tempo, nas capacidades cognitivas entre
primatas. Tal, salienta a importância da
aprendizagem social na aquisição de novas
competências, fator com um peso decisivo na
evolução da cognição e da inteligência
(Whitten e van Schaik, 2007; van Schaik e
Burkart, 2012). Alguns dos resultados destas
investigações encontram-se sumariamente
descritos abaixo:
(1) Variação cultural entre populações
selvagens de grandes símios ao nível das
capacidades cognitivas complexas, ou seja,
por exemplo, as técnicas de procura e
processamento de alimentos diferem
consoante as condições ecológicas em que
cada população está inserida. Estas
diferenças refletem adaptações à ecologia
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
que, posteriormente, são transmitidas por
aprendizagem social (Byrne, 2007);
(2) Aplicação de conhecimento previamente
adquirido através de experiências culturais
para resolver problemas específicos, mais
especificamente, diferentes populações de
chimpanzés utilizam diferentes ferramentas
para resolver o mesmo problema (Gruber et
al., 2009);
(3) Diferenças observadas no que diz respeito
às competências cognitivas entre primatas
selvagens e de cativeiro, onde se constatou
que os orangotangos residentes em jardins
zoológicos exibem respostas mais
inovadoras, comparativamente aos seus
coespecíficos selvagens, para a resolução de
problemas (Lehner et al., 2010);
(4) Os resultados da mensuração da
inteligência geral (uma bateria de testes de
competências sociais, ecológicas e técnicas)
estão correlacionados com as medidas do
volume cerebral e com o desempenho de
aprendizagem e realização de determinadas
tarefas em laboratório, segundo Reader et
al., (2011).
Conclusão
Tanto a vertente social como a vertente
ecológica encerram desafios que exigem um
nível cognitivo avançado e complexo para a
formulação de respostas e comportamentos
flexíveis para uma maior sobrevivência e
reprodução e, portanto, uma maior
adaptação. Ao longo do presente artigo,
foram expostos diversos exemplos, de
diversas espécies de primatas, de soluções
54
cognitivamente exigentes para lidar com
vários problemas, quer a nível social, quer a
nível ecológico e que traduzem o papel
preponderante da cognição na aptidão de um
organismo.
No que diz respeito à hipótese da
complexidade social, os resultados da
mensuração do volume neocortical dos
primatas sugerem, claramente, que os
desafios da complexidade social conduziram
a uma pressão seletiva para favorecer os
indivíduos com cérebros maiores, o que lhes
confere uma maior flexibilidade
comportamental para desenvolver respostas
adaptativas face aos problemas sociais. Além
disso, existem inúmeras observações de
fenómenos complexos de interação social,
como a catagem, a capacidade de enganar e
manipular terceiros, a habilidade para ler a
mente dos outros ou mecanismos de
resolução de conflitos. Apesar destes fortes
indícios, esta hipótese não é extensível a
todo o universo primata. Não é compatível
com alguns casos de espécies com interações
sociais pouco intensas mas que, ainda assim,
caracterizam-se por cérebros relativamente
grandes (como o orangotango), para além de
outras lacunas e críticas descritas no ponto 4.
Se o espectro de análise for estendido a
outros exemplos no reino animal, verifica-se
a presença de diversos casos, amplamente
estudados e documentados, de outros
animais com quocientes de encefalização
distintos e com nuances na sua dinâmica
social. Para citar alguns casos, as formigas
vivem em colónias organizadas e compostas
por milhares de indivíduos, em que os
comportamentos coletivos complexos são o
resultado de interações entre as várias
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
formigas e não são ordenados por outras
formigas hierarquicamente superiores
(Holbrook et al., 2010). Apesar de uma
colónia de formigas estar estratificada em
classes (ex.: obreiras; soldados; rainha), as
formigas operam como uma unidade sólida e
consistente, onde todos trabalham e
cooperam para sustentar a colónia (Oster e
Wilson, 1978). Para além disso, as formigas
reconhecem-se umas às outras através do
cheiro da colónia a que pertencem e, caso
uma formiga tenha um odor diferente, é
imediatamente atacada (Henderson et al.,
2005). As hienas, por seu lado, vivem em
comunidades (clãs) que podem atingir as
centenas de membros, utilizam diferentes
modalidades sensoriais para distinguir e
reconhecer coespecíficos, parceiros e
parentes, organizam-se numa estrutura
hierarquizada pelo grau de dominância,
formam alianças, cooperam na caça e
delimitam o território entre clãs (Holekamp
et al., 2007). Por seu lado, os golfinhos
organizam-se em grupos com poucas dezenas
de elementos, comunicam uns com os outros
através de vocalizações, do toque e da
postura corporal, cooperam para se
protegerem de predadores, exibem
comportamentos altruístas (incluindo para
com outras espécies marinhas) e até usam
esponjas como ferramentas (Titcomb et al.,
2015). Por fim, as aves, apesar de estarem
inseridas em sistemas sociais
substancialmente menos complexos do que
aqueles que caracterizam os primatas e,
apresentarem, em alguns casos, um cérebro
grande relativamente ao tamanho corporal,
exibem capacidades cognitivas equiparáveis
às manifestadas por grande parte das
espécies de primatas (Emery et al., 2007).
55
Possuem, entre outras capacidades
cognitivas, habilidades numéricas de
contagem (Smirnova et al., 2000), memória
espacial para locais de fontes de alimento
(Bennett, 1993) e até uso de ferramentas
para processamento de comida (Emery,
2006).
Do lado da hipótese ecológica, apesar de
apresentar argumentos válidos e lógicos para
a explicação da evolução da cognição em
primatas, e para além dos resultados
experimentais enunciados, o campo da
primatologia está recheado de exemplos de
produção e uso de pequenas ferramentas
para processamento de alimento, de
capacidade de memorização espacial de
fontes de alimento ou de técnicas de
forregeamento e processamento que se
assumem como exercícios cognitivamente
exigentes e, em alguns casos, requerem
igualmente destreza manual.
Para finalizar, ambas as hipóteses
enfrentam um complicado obstáculo para
ultrapassar: a dificuldade de as testar através
do método científico. Até mesmo os estudos
que correlacionam o volume neocortical com
alguns comportamentos sociais e ecológicos,
foram alvo de críticas no que diz respeito à
aplicação do conceito de cérebro grande
(large brain) e da relativa ambiguidade dos
resultados (não referem o tipo de estruturas
cerebrais que aumentaram de volume e que
estão implicadas na resolução de um
problema social/ecológico em específico)
(Byrne e Bates, 2007). Contudo, e apesar
deste obstáculo, ambas as hipóteses
analisadas ao longo do presente trabalho
fornecem uma explicação plausível para
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
clarificar a origem e evolução da cognição
nos primatas, ainda que nenhuma delas seja
consensual. Foi com base nas lacunas e
imperfeições identificadas, com maior
incidência na hipótese da complexidade
social, que, mais recentemente, foram
propostas novas hipóteses (como a
inteligência geral ou inteligência cultural) que
atribuem um maior enfâse a uma
cognição/inteligência que evoluiu num
domínio geral e não específico (como no caso
social e ecológico) e também no papel da
aprendizagem social como motor para
aquisição de novas competências para
solucionar problemas de diversas naturezas.
Bibliografia
Aureli, F.; Preston, S. D.; de Waal, F. B. 1999. Heart rate
responses to social interactions in free-moving in rhesus
macaques (Macaca mulatta): a pilot study. Journal of
Comparative Psychology, 113(1):59-65.
Barrett, L.; Henzi, P. 2005. The social nature of primate
cognition. Proceeding of the Royal Society B, 272: 1865-
1875.
Barton, R. A.; Dunbar, R. I. M. 1997. Evolution of the Social
Brain. In: Whitten, A.; Byrne, R. W. (eds.). Machiavellian
Intelligence II: Extensions and Evaluations. Cambridge,
Cambridge University Press.
Bennett, A. T. D. 1993. Spatial memory in a food storing
corvid. Journal of Comparative Psychology, 173(2):193-207.
Boesch, C. 1994. Cooperative hunting in wild chimpanzees.
Animal Behavior, 48: 653-667.
Boesch, C. 2002. Cooperative hunting roles among tai
chimpanzees. Human Nature, 13(1):27-46.
Boesch, C. 2012. From material to symbolic cultures: Culture
in primates. In: Valsiner, J. (ed.). The Oxford Handbook of
Culture and Psychology. Oxford University Press.
Boesch, C.; Boesch, H. 1990. Tool use and tool making in wild
chimpanzees. Folia Primatologica, 54(1-2):86-99.
Byrne, R. W. 1995. The Thinking Ape: Evolutionary Origins of
Intelligence. Oxford, Oxford University Press.
56
Byrne, R. W. 2000. Evolution of primate cognition. Cognitive
Science, 24(3):543-570.
Byrne, R. W. 2005. Clever hands: The food-processing skills
of mountain gorillas. In: Robbins, M. M.; Sicotte, P.; Stewart,
K. J. (eds.). Mountain gorillas: Three decades of research at
Karisoke. Cambridge University Press.
Byrne, R. W. 2007. Culture in great apes: using intricate
complexity in feeding skills to trace the evolutionary origin
of human technical prowess. Philosophical Transactions of
the Royal Society B, 362: 577-585.
Byrne, R. W.; Bates, L. A. 2007. Sociality, evolution and
cognition. Current Biology, 17(16):R714-723.
Byrne, R. W.; Corp, N. 2004. Neocortex size predicts
deception rate in primates. Proceedings of Royal Society B,
271: 1693-1699.
Byrne, R. W.; Whitten, A. 1988. Machiavellian Intelligence:
Social Expertise and the Evolution of Intellect in Monkeys,
Apes and Humans. New York, Oxford University Press.
Call, J.; Tomasello, M. 2008. Does the chimpanzees have a
theory of mind? 30 years later. Trends in Cognitive Sciences,
12(5):187-92.
Cartmill, M.; Smith, F. H. 2011. The Human Lineage. New
Jersey, John Wiley & Sons.
Chatterjee, H. J.; Ho, S. Y.; Barnes, I; Groves, C. 2009.
Estimating the phylogeny and divergence times of primates
using a supermatrix approach. BMC Evolutionary Biology:
9(259).
Cheney, D.; Seyfarth, R. 1989. Redirected aggression and
reconciliation among vervet monkeys, Cercopithecus
aethiops. Behaviour, 110(1-4):258-275.
Cheyne, S. M. 2009. Studying social development and
cognitive abilities in gibbons (Hylobates SPP): Methods and
applications. In: Potocki, M.; Krasinski, J. (eds.). Primatology:
Theories, Methods and Research. Nova Science Pub Inc.
Chittka, L.; Niven, J. 2009. Are big brains better?. Current
Biology, 19: R995-R1008.
Clay, Z.; de Waal, F. B. M. 2014. Sex and straife: Post-conflict
sexual contacts in bonobos. Behaviour, 152(3/4):313-334.
Dalgalarrondo, P. 2011. Evolução do Cérebro. Sistema
Nervoso, Psicologia e Psicopatologia sob a Perspectiva
Evolucionista. São Paulo, Artmed.
Deaner, R. O.; Khera, A. V., Platt, M. L. 2005. Monkeys pay
per view: Adaptative valuation of social images by rhesus
macaques. Current Biology, 15(6):543-548.
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
de Waal, F. B. M. 1997. The chimpanzee's service economy:
food for grooming. Evolution and Human Behavior, 18: 375-
386.
de Waal, F. B. M. 2000. Primates - a natural heritage of
conflict resolution. Science, 289(5479):586-590.
de Waal, F. B. M.; Davis, J. M. 2003. Capuchin cognitive
ecology: cooperation based on project returns.
Neuropsychologia, 41(2):221-228.
Dunbar, R. I. M. 1991. Functional significance of social
grooming in primates. Folia Primatology, 57: 121-131.
Dunbar, R. I. M. 1992. Neocortex size as a constraint on
group size in primates. Journal of Human Evolution, 22: 462-
493.
Dunbar, R. I. M. 1993. Coevolution of neocortical size, group
size and language in humans. Behavioral and Brain Sciences,
16: 681-735.
Dunbar, R. I. M. 1995. Neocortex size and group size in
primates: A test of the hypothesis. Journal of Human
Evolution, 28: 287-296.
Dunbar, R. I. M. 1998. The social brain hypothesis.
Evolutionary Anthropology, 6: 178-190.
Dunbar, R. I. M.; Bever, J. 1998. Neocortex size determines
the group size in insectivores and carnivores. Ethology, 104:
695-708.
Dunbar, R. I. M.; Shultz, S. 2007. Understanding primate
brain evolution. Philosophical Transactions of the Royal
Society London B Biological Sciences, 362(1480):649-658.
Emery, N. J. 2006. Cognitive ornithology: The evolution of
avian intelligence. Philosophical Transactions of the Royal
Society B, 361: 23-43.
Emery, N. J.; Seed, A. M.; von Bayern, A. M. P.; Clayton, N. S.
2007. Cognitive adaptations of social bonding in birds.
Philosophical Transactions of the Royal Society B, 362: 489-
505.
Fleagle, J. G. 2013. Primate Adaptation and Evolution.
Academic Press.
Flinn, M. V.; Geary, D. C.; Ward, C. V. 2005. Ecological
dominance, social competition, and coalitionary arms races:
Why humans evolved extraordinary intelligence. Evolution
and Human Behavior, 26:10-46.
Fragaszy, D. M.; Lui, Q.; Wright, B. W.; Allen, A.; Brown, C.
W.; Visalberghi, E. 2013. Wild bearded capuchin monkeys
(Sapajus libidinosus) strategically place nuts in a stable
position during nut-cracking. PLoS ONE, 8(2):e56182.
Gomes, C. M.; Boesch, C. 2009. Wild chimpanzees exchange
meat for sex on a long-term basis. PLoS ONE, 4(4):e5116.
57
Gruber, T.; Muller, M. N.; Strimling, P.; Wrangham, R.;
Zuberbuhler, K. 2009. Wild chimpanzees rely on cultural
knowledge to solve an experimental honey acquisition task.
Current Biology, 19(21):1806-1810.
Gruber, T.; Singleton, I.; van Schaik, C. 2012. Sumatran
orangutans differ in their cultural knowledge but not in their
cognitive abilities. Current Biology, 22(23):2231-2235.
Gumert, M. D.; Kluck, M.; Malaivijitnond, S. 2009. The
physical characteristics and usage patterns of stone axe and
pounding hammers used by long-tailed macaques in
Andaman Sea region of Thailand. American Journal of
Primatology, 71(7):594-608.
Hare, B.; Call, J.; Tomasello, M. 2001. Do chimpanzees know
what conspecifics know?. Animal Behaviour, 61: 139-151.
Healy, S. D.; Rowe, C. 2007. A critique of comparative studies
of brain size. Proceedings of the Royal Society B, 274: 453-
464.
Henderson, G.; Andersen, J. F.; Phillips, J. K.; Jeanne, R. L.
2005. Internest agression and identification of possible
nestmate discrimination pheromones in polygynous ant
Formica montana. Journal of Chemical Ecology, 16(7):2217-
2228.
Heyes, C. 2000. Evolutionary Psychology in the Round. In:
Heyes, C.; Huber, L. (eds.). The Evolution of Cognition. A
Bradford Book.
Hirata, S.; Watanabe, K.; Kawai, M. 2009. "Sweet-Potatoe
Washing" revisited. In: Matsuzawa, T. (ed.). Primate origins
of human cognition and behavior. Springer.
Holbrook, C. T.; Clark, M. R.; Moore, D.; Overson, R. P.;
Penick, C. A.; Smith, A. A. 2010. Social insects inspire human
design. Biology Letters, 6: 431-433.
Holekamp, K. E.; Sakai, S. T.; Lundrigan, B. L. 2007. Social
intelligence in the spotted hyena (Crocuta crocuta).
Philosophical Transactions of the Royal Society B, 362: 523-
538.
Huffman, M. A. 1996. Acquisition of innovate cultural
behaviors in nonhuman primates: A case study of stone
handling, a socially transmitted behavior in japanese
monkeys. In: Heyes, C. M.; Galef, B. G. (eds.). Social learning
in animals: The roots of culture. Academic Press.
Humphrey, N. K. 1976. The Social Function of Intellect. In:
Bateson, P. P. G; Hinde, R. A. (eds.). Growing Points in
Ethology. Cambridge, Cambridge University Press.
Jaeggi, A. V.; Gurven, M. 2013. Reciprocity explains food
sharing in humans and other primates independent of kin
selection and tolerates scrounging: a phylogenetic meta-
analysis. Proceedings of the Royal Society B, 280:20131615.
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
Janmaat, K. R. L.; Ban, S. D.; Boesch, C. 2013. Chimpanzees
use long-term spatial memory to monitor large fruit trees
and remember feeding experiences across seasons. Animal
Behaviour, 86(6):1183-1205.
Jason, C. H.; Byrne, R. W. 2007. Resource cognition in wild
primates: Opening up the black box. Animal Cognition, 10:
357-367.
Jolly, A. 1966. Lemur social behavior and primate
intelligence. Science, 153(3735):501-506.
Kappeler, P; van Schaik, C. 2002. Evolution of primate social
systems. International Journal of Primatology, 23(4): 707-
740.
Kudo, H.; Dunbar, R. I.M. 2001. Neocortex size and social
network size in primates. Animal Behavior, 62: 711-722.
Kulik, L.; Muniz, L.; Mundry, R.; Widdig, A. 2012. Patterns of
interventions and the effect of coalitions ans sociality on
male fitness. Molecular Ecology, 21(3):699-714.
Lehmann, J.; Korstjens, A. H.; Dunbar, R. I. M. 2007. Group
size, grooming and social cohesion in primates. Animal
Behaviour, 74(6):1617-1629.
Lehner, S. R.; Burkart, J. M.; van Schaik, C. P. 2010. An
evaluation of the geographic method for recognizing
innovations in nature, using zoo orangutans. Primates, 51:
101-118.
Lewis, K. P. 2000. A comparative study of primate play
behaviour: Implications for the study of cognition. Folia
Primatology, 71: 417-421.
Majolo, B.; Lehmann, J.; de Bortoli-Vizioli, A.; Schino, G.
2012. Fitness-related benefits of dominance in primates.
American Journal of Physical Anthropology, 147(4):652-
60.
Matsuzawa, T. 2003. Koshima monkeys and Bossou
chimpanzees: Long-term research on culture in primates. In:
de Waal, F. B.; Tyack, P. L. (eds.). Animal Social Complexity:
Intelligence, Culture and Individualized Societies. Harvard
University Press.
McHenry, H. M. 2009. Human Evolution. In Ruse, M.; Travis,
J. (eds). Evolution: The First Four Billion Years. Cambridge,
Belknap Press of Harvard University.
Melin, D. A.; Young, H. C.; Mosdossy, K. N.; Fedigan, L. M.
2014. Seasonality, extractive foraging and evolution of
primate sensorimotor intelligence. Journal of Human
Evolution, 71: 77-89.
Menzel, J. E.; Wyers, E. 1981. Cognitive aspects of foraging
behavior. In Kamil, A.; Sargent, T. (eds.). Foraging Behavior:
Ecological, Ethological, and Psychological Approaches. New
York, Garland Publishing.
58
Milton, K. 1981. Distribution patterns of tropical plant foods
as an evolutionary stimulus to primate mental development.
American Anthropology, 80(3):534-548.
Mitchell, R. W.; Anderson, J. R. 1997. Pointing, withholding
information, and deception in capuchin monkeys (Cebus
apella). Journal of Comparative Psychology, 111(4):351-
361.
Nettle, D.; Cronin, C. A.; Bateson, M. 2013. Responses of
chimpanzees to cues of conspecific observation. Animal
Behaviour, 86(3):595-602.
Normand, E.; Ban, S. D.; Boesch, C. 2009. Forest
chimpanzees (Pan troglodytes verus) remember the location
of numerous fruit trees. Animal Cognition, 12(6):797-807.
Normand, E.; Boesch, C. 2009. Sophisticated Euclidean maps
in forest chimpanzees. Animal Behaviour, 77(5):1195-1201.
Oster, G. F.; Wilson, E. O. 1978. Castle and the ecology in the
social insects. Princeton University Press.
Overdorff, D. J.; Erhart, E. M; Mutschler, T. 2005. Does
female dominance facilitate feeding priority in black-and-
white ruffed lemurs (Varecia variegata) in southeastern
Madagascar?.American Journal of Primatology, 66(1):7-22.
Paar, L. A.; de Waal, F. B. M. 1999. Visual kin recognition in
chimpanzees. Nature, 399(6737):647-648.
Paar, L. A.; Winslow, J. T.; Hopkins, W. D.; de Waal, F. B. M.
2000. Recognizing facial cues: Individual discrimination by
chimpanzees (Pan troglodytes) and rhesus monkesy (Macaca
mulatta). Journal of Comparative Psychology, 114(1):47-60.
Plavcan, J. M.; van Schaik, C. P.; Kappeler, P. M. 1995.
Competition, coalition and canine size in primates. Journal of
Human Evolution, 28: 245-276.
Povinelli, D. J.; Cant, J. G. H. 1995. Arboreal clambering and
the evolution of self-conception. The Quarterly Review of
Biology, 70(4):393-421.
Proctor, D. P.; Lambeth, S. P.; Schapiro, S. J.; Brosnan, S. F.
2011. Male chimpanzee's grooming rates by female age,
parity and fertility status. American Journal of Primatology,
73(10):989-996.
Reader, S. M.; Hager, Y.; Laland, K. N. 2011. The evolution of
primate general and cultural intelligence. Philosohical
Transactions of the Royal Society B, 366: 1017-1027.
Reader, S. M.; Laland, K. N. 2001. Social intelligence,
innovation and enhanced brain size in primates. Proceedings
of National Academy of Sciences of USA, 99: 4436-4441.
Reader, S. M.; Lefebvre, L. 2001. Social learning and sociality.
Behavioral and Brain Sciences, 24: 353-355.
 Oliveira /Cadernos do GEEvH 4 (1) 2015: 41-59
Sanz, C. M.; Morgan, D. B. 2009. Flexible and persistent tool-
using strategies in honey-gathering by wild chimpanzees.
International Journal of Primatology, 30(3):411-427.
Sanz, C. M.; Schoning, C.; Morgan, D. B. 2009. Chimpanzees
prey on army ants with specialized tool set. American
Journal of Primatology, 71: 1-8.
Sawagushi, T.; Kudo, H. 1990. Neocortical development and
social structure in primates. Primates, 3(2):283-289.
Sawyer, S. C.; Robbins, M. M. 2009. A novel food processing
technique by a wild moutain gorilla (Gorilla beringei
beringei). Folia Primatologica, 80(2):83-88.
Setchell, J. M.; Curtis, D. J. (eds.) 2011 [2003]. Field and
laboratory methods in primatology: a practical guide. 2ª
edição. Cambridge University Press
Seyfarth, R. M.; Cheney, D. L. 2002. What are big brains for?.
Proceedings of National Academy of Sciences, 99: 4141-
4142.
Shettleworth, S. J. 2009. Cognition, Evolution and Behavior.
Oxford, Oxford University Press.
Silk, J. B.; Brosnan, S. F.; Henrich, J.; Lambeth, S. P.; Shapiro,
S. 2013. Chimpanzees share food for many reasons: the role
of kinship, reciprocity, social bonds and harassment of food
transfers. Animal Behaviour, 85: 941-947.
Smirnova, A. A.; Lazareva, O. F.; Zorina, Z. A. 2000. Use of
number by crows: Investigation by matching and oddity
learning. Journal of Experimental Analysis of Behaviour, 73:
163-176.
Swedell, L. 2012. Primate Sociality and Social Systems.
Nature Education Knowledge 3: 10, 84.
Titcomb, E. M.; O'Corry-Crowe, G.; Hartel, E. F.; Mazzoil, M.
S. 2015. Social communities and spatiotemporal dynamics of
association patterns in estuarine bottlenose dolphins.
Marine Mammal Science, 31(4): 1314-1337.
Tomasello, M. 2000. Primate cognition: Introduction to the
issue. Cognitive Science, 24(3):351-361.
Tomasello, M; Call, J. 1997. Primate Cognition. Oxford,
Oxford University Press.
van Horik, J.; Emery, N. 2011. Evolution of cognition.
Cognitive Science, 2: 612-633.
van Schaik, C. P.; Burkart, J. M. 2011. Social learning and
evolution: the cultural intelligence hypothesis. Philosophical
Transactions of the Royal Society B, 366: 1008-1016.
van Schaik, C. P.; Deaner, R. O. 2003. Life history and
cognitive evolution in primates. In: de Waal, F. B. M.; Tyack,
59
P. L. (eds.). Animal Social Complexity. Cambridge, Harvard
University Press.
van Schaik, C. P.; Isler, P.; Burkart, J. M. 2012. Explaining
brain size variation: from social to cultural brain. Trends in
Cognitive Sciences, 16(5):277-284.
van Schaik, C. P.; Knott, C. D. 2001. Geographic variation in
tool use on neesia fruit in orangutans. American Journal of
Physical Anthropology, 114: 331-342.
van Woerden, J. T.; van Schaik, C. P.; Isler, K. 2010. Effects of
seasonality on brain size evolution: Evidence from
strepsirrhine primates. The American Naturalist, 176(6):758-
797.
van Woerden, J. T.; van Schaik, C. P.; Isler, K. 2014. Brief
Communication: Seasonality of diet composition is related to
brain size in New World Monkeys. American Journal of
Physical Anthropology, 154: 628-632.
van Woerden, J. T.; Willems, E. P.; van Schaik, C. P.; Isler, K.
2011. Large brains buffer energetic effects of seasonal
habitats in catarrhine primates. Evolution, 66(1):191-199.
Westergaard, G. C.; Lundquist, A. L.; Haynie, M. K.; Kuhn, H.
E.; Suomi, S. J. 1998. Why some capuchin monkeys (Cebus
apella) using probing tools (and others do not). Journal of
Comparative Psychology, 112(2):207-211.
Wheeler, B. C. 2009. Monkeys crying wolf? Tufted capuchin
monkeys use anti-predator calls to usurp resources from
conspecifics. Proceedings of Biological Sciences,
276(1669):3013-3018.
Whitten, A.; Byrne, R. W. 1997. Machiavellian Intelligence II:
Extensions and Evaluations. Cambridge, Cambridge
University Press.
Whitten, A.; van Schaik, C. P. 2007. The evolution of animal
"cultures" and social intelligence. Philosophical Transactions
of the Royal Society B, 362: 603-620.
Wroblewski, E. E.; Murray, C. M.; Keele, B. F.; Schumacher-
Stankey, J. C.; Hahn, B. H.; Pusey, A. E. 2009. Male
dominance rank and reproductive success in chimpanzees,
Pan troglodytes schweinfurthii. Animal Behavior, 77(4):873-
885.
Yamamoto, S. 2015. Non-reciprocal but peaceful fruit
sharing in wild bonobos in Wamba. Behaviour, 152: 335-357.
Zuberbuhler, K.; Janmaat, K. 2010. Foraging cognition in non-
human primates. In: Platt, M. L.; Ghazanfar, A. A. (eds.).
Primate Neuroethology. Oxford University Press.