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Recebido: 6 de setembro de 2019 | Revisado: 21 de outubro de 2019 | Aceito: 29 de outubro de 2019


DOI: 10.1111 / odi.13223

ARTIGO ORIGINAL

Diagnóstico de lesões císticas usando imagens tomográficas computadorizadas


panorâmicas e de feixe cônico com base em rede neural de aprendizagem
profunda

Jae ‐ Hong Lee | Do ‐ Hyung Kim | Seong ‐ Nyum Jeong

Departamento de Periodontologia, Daejeon


Dental Hospital, Institute of Wonkwang Resumo
Dental Research, Wonkwang University Objetivos. O objetivo do presente estudo foi avaliar a detecção e o diagnóstico de três tipos de
College of Dentistry, Daejeon, Coreia
lesões císticas odontogênicas (OCLs) —queratocistos odontogênicos, cistos den‐ tigerosos e
Correspondência cistos periapicais — usando radiografia panorâmica dentária e imagens tomográficas
Jae ‐ Hong Lee, Departamento de
Periodontologia, Daejeon Dental Hospital, computadorizadas de feixe cônico (CBCT) com base em uma rede neural convolucional
Wonkwang University College of Dentistry, 77, profunda (CNN).
Dunsan ‐ ro, Seo ‐ gu, Daejeon 35233, Coreia.
Métodos: A arquitetura GoogLeNet Inception ‐ v3 foi usada para aprimorar o
Email: ljaehong@gmail.com desempenho geral da detecção e diagnóstico de OCLs com base no aprendizado de

Informação de financiamento
transferência. Os índices de diagnóstico (área sob a curva ROC [AUC], sensibilidade,
Universidade Wonkwang especificidade e matriz de confusão com e sem normalização) foram calculados e
comparados entre modelos pré-treinados usando imagens panorâmicas e CBCT.
Resultados: O modelo pré-treinado usando imagens de CBCT mostrou bom desempenho

diagnóstico (AUC = 0,914, sensibilidade = 96,1%, especificidade = 77,1%), que foi

significativamente maior do que o alcançado por outros modelos usando imagens panorâmicas

(AUC = 0,847, sensibilidade = 88,2%) , especificidade = 77,0%) (p =014).

Conclusões: Este estudo demonstrou que conjuntos de dados de imagens panorâmicas e CBCT,

compreendendo três tipos de OCLs odontogênicos, são efetivamente detectados e diagnosticados

com base na arquitetura CNN profunda. Em particular, descobrimos que a arquitetura CNN profunda

treinada com imagens CBCT alcançou um desempenho de diagnóstico superior do que aquela

treinada com imagens panorâmicas.

PALAVRAS-CHAVE

cistos, aprendizado profundo, cistos odontogênicos, aprendizado de máquina supervisionado

1 | INTRODUÇÃO dados de imagem devido ao desenvolvimento de algoritmos de

autoaprendizagem e melhorias no poder de computação (Soffer et al., 2019).

Aprendizagem profunda, que é um subconjunto das tecnologias de inteligência Portanto, a arquitetura CNN profunda mostra um grande potencial e

artificial, está passando por um rápido desenvolvimento e atraiu atenção pública propriedades úteis para melhorar a análise de vários conjuntos de dados de

substancial nos últimos anos (Hricak, 2018). Entre os modelos de aprendizagem imagens médicas, como radiografias simples ou modalidades de imagens

profunda, a arquitetura de rede neural convolucional profunda (CNN) é tridimensionais (Suzuki, 2017; Lee et al., 2017). Diversas arquiteturas CNN

indiscutivelmente a mais amplamente estudado, pois fornece desempenho superior profundas já foram aprovadas pela Food and Drug Administration e estão

para detecção, classificação e quantificação e segmentação de sendo aplicadas à prática clínica (Gulshan et al., 2016; Kim et al., 2017).

© 2019 John Wiley & Sons A / S. Publicado por John Wiley & Sons Ltd. Todos os direitos reservados

152 | wileyonlinelibrary.com/journal/odi Doenças orais. 2020; 26: 152–158.


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Lesões císticas odontogênicas (OCLs) são cavidades epiteliais O conjunto de dados de imagens panorâmicas e CBCT (INFINITT
patológicas contendo líquido, semifluido ou conteúdo sólido (Binnie, PACS, Infinitt) contendo diagnósticos de três tipos de OCL (OKC, cisto
1999). Os cistos dentígeros e periapicais que ocupam a maioria dos OCLs dentígero e cisto periapical) foi adquirido entre janeiro de 2014 e
são benignos e não invasivos, enquanto que o ceratocisto odontogênico dezembro de 2018 (Figura 1). Mesmo se confirmados
(OKC) é altamente provável de reaparecer e exibir comportamento histologicamente, todos os casos que eram difíceis de distinguir
localmente agressivo e tem o potencial de sofrer transformação maligna devido à distorção severa, ruído artificial, desfoque e má qualidade
(Kaczmarzyk, Mojsa, & Stypulkowska, 2012; Stoelinga, 2012). Portanto, da imagem radiográfica foram excluídos. Entre as imagens do plano
espera-se que a detecção e o diagnóstico precoce de OCLs reduzam a axial da CBCT, apenas dois a quatro cortes de imagem mostrando
morbidade e a mortalidade por meio de acompanhamento de longo claramente as características, como padrões regionais e contornos
prazo e intervenção precoce. de cada cisto, foram adotados como conjuntos de dados. Todas as
Na área odontológica, a utilidade do aprendizado profundo é imagens panorâmicas e CBCT confirmadas foram desidentificadas e
avaliada para a detecção, classificação e segmentação de variáveis as regiões de interesse (ROIs) foram cortadas e redimensionadas
anatômicas para marcos ortodônticos, cárie dentária, doença para manter sua proporção de aspecto original (299 × 299 pixels).
periodontal e osteoporose, mas essas aplicações ainda estão em Então,
estágios muito preliminares ( Lee et al., 2018a; Lee et al., 2018b; Lee,
Adhikari, et al., 2018; Lee et al., 2019). Em particular, até onde
sabemos, nenhum estudo publicado comparou diretamente a
2,2 | Pré-processamento e aumento de imagem
radiografia panorâmica panorâmica e as imagens de tomografia
computadorizada de feixe cônico (CBCT), para a identificação e O conjunto de dados consistia em 2.126 imagens, incluindo 1.140 (53,6%)
classificação dos principais OCLs com base em arquiteturas CNN imagens panorâmicas e 986 (46,4%) imagens de CBCT. Havia 260 (12,2%)
profundas. Portanto, o presente estudo foi conduzido para avaliar e imagens panorâmicas e 188 (8,8%) de CBCT classificadas como OKCs, 463
fazer comparações entre imagens panorâmicas e de TCFC, (21,8%) panorâmicas e 396 (18,6%) imagens de CBCT classificadas como cistos

dentígeros, e 417 (19,6%) panorâmicas e 402 (18,9%) Imagens de TCFC

classificadas como cistos periapicais. Dividimos aleatoriamente 80% (imagens

panorâmicas,n = 912 e imagens CBCT n = 789) do conjunto de dados para

treinamento (imagens panorâmicas, n = 684 e imagens CBCT n = 592) e


2| MÉTODOS
validação (imagens panorâmicas, n = 228 e imagens CBCT n = 197), e 20%

(imagens panorâmicas, n = 228 e imagens CBCT n = 197) para teste. Usamos o


2,1 | Conjuntos de dados
conjunto de treinamento para aprendizado profundo. Como um método

Este estudo foi conduzido no Departamento de Periodontologia, técnico e estratégico para evitar overfitting, o conjunto de dados de

Daejeon Dental Hospital, Wonkwang University, e aprovado pelo treinamento e validação foi aumentado aleatoriamente 100 vezes (imagens

Comitê de Revisão Institucional do Daejeon Dental Hospital, panorâmicas,n = 68.400 e imagens CBCT n = 59.200) usando inversão horizontal

Wonkwang University (aprovação no. W1908 / 002‐001). Com base e vertical, rotação (na faixa de 20 °), deslocamento de largura e altura (na faixa

em exames histopatológicos por um patologista oral certificado no de 0,2), cisalhamento (na faixa de 0,5) e zoom (na faixa de 0,8-1,2) (Shin et al.,

Daejeon Dental Hospital, Wonkwang University, um dentista 2016).

FIGURA 1 Conjunto de dados de radiografia


panorâmica dentária e tomografia
computadorizada de feixe cônico (CBCT), que
incluiu diagnósticos de três tipos de lesões
císticas orais - ceratocistos, cistos dentígeros e
cistos periapicais - com base em exames
histopatológicos [Figura colorida pode ser
vista na biblioteca wileyonlin. com]
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FIGURA 2 Esquema geral simplificado de arquitetura CNN profunda pré-treinada derivada do modelo GoogLeNet Inception v3 [a figura colorida
pode ser visualizada em wileyonlinelibrary.com]

o desempenho geral de detecção e diagnóstico de OCLs com base na


2,3 | Arquitetura do convolucional profundo
aprendizagem de transferência (Szegedy et al., 2016). Otimizamos os
rede neural
pesos ajustando os hiperparâmetros, incluindo a taxa de aprendizagem
Neste estudo, exploramos uma arquitetura CNN profunda pré-treinada (na faixa de 0,0001–0,1), o tamanho do lote (na faixa de 16–64) e a taxa de
derivada do modelo GoogLeNet Inception v3, que foi desenvolvido pela abandono (na faixa de 0,25–0,75) e usando o lote normalização (Abadi et
equipe de pesquisa do Google e é conhecido por excelente desempenho al., 2016). Uma breve descrição dos termos relacionados ao aprendizado
na detecção e classificação de imagens (Figura 2) (Chollet, 2017). Esta profundo é fornecida no Apêndice S1.
arquitetura consiste em três camadas convolucionais, nove módulos de
iniciação, incluindo várias escalas de classificadores de convolução, duas
2,4 | Análise estatística
camadas totalmente conectadas e funções softmax (Szegedy, Vanhoucke,
Ioffe, Shlens, & Wojna, 2016). Nosso algoritmo foi usado para pré- Testes de qui ‐ quadrado foram usados para comparar dados categóricos (sexo, faixa

processamento para evitar a fraqueza de casos pequenos e melhorar etária e localização) nos três grupos OCL. Índices de diagnóstico (área

TABELA 1 Características basais dos


Ceratocisto odontogênico Cisto dentígero Cisto periapical
pacientes, com diagnóstico de ceratocistos
Variáveis (n = 34%) (n = 104%) (n = 109%) p-valor
odontogênicos, cistos dentígeros e cistos
Sexo periapicais
Masculino 21 (61,8) 78 (75,0) 68 (62,4) . 106

Fêmea 13 (38,2) 26 (25,0) 41 (37,6)


Faixa etária (anos)

<20 7 (20,6) 6 (5,8) 1 (0,9) <0,001

20-39 16 (47,1) 27 (26,0) 49 (45,0)


40-59 8 (23,5) 51 (49,0) 39 (35,8)
≥60 3 (8,8) 20 (19,2) 20 (18,3)
Localização

Mx. 2 (5,9) 7 (6,7) 67 (61,5) <0,001


anterior

Mx. 0 (0,0) 0 (0,0) 4 (3,7)


pré-molar

Mx. molar 4 (11,8) 2 (1,9) 5 (4,6)


Mn. 4 (11,8) 1 (1,0) 6 (5,5)
anterior

Mn. 0 (0,0) 3 (2,9) 9 (8,3)


pré-molar

Mn. molar 24 (70,6) 91 (87,5) 18 (16,5)

Nota: p‐ Os valores foram calculados usando o teste do qui ‐ quadrado. Itálico denota significância estatística (p
<.05).
Abreviaturas: Mn, mandíbula; Mx, maxila.
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MESA 2 AUC, sensibilidade e


AUC SE 95% CI Sensibilidade (%) Especificidade (%)
especificidade para a detecção e diagnóstico
de lesões císticas orais usando Imagens panorâmicas 0,847 0,040 0,760-0,911 88,2 77,0
radiografia panorâmica e imagens tomográficas Imagens CBCT 0,914 0,028 0,841-0,961 96,1 77,1
computadorizadas de feixe cônico com base em
rede neural de aprendizagem profunda Abreviaturas: AUC, área sob a curva; IC, intervalo de confiança; SE, erro padrão.

sob a curva de característica de operação do receptor [AUC], na maioria dos tipos de imagens médicas (Esteva et al., 2017; Gulshan et
sensibilidade, especificidade e matriz de confusão com e sem al., 2016). Neste artigo, provamos com sucesso que a arquitetura CNN
normalização) foram calculados e comparados entre arquiteturas CNN profunda pode ser usada na detecção e diagnóstico de OCLs principais,
profundas usando imagens panorâmicas e CBCT, com base em uma incluindo OKCs, cistos dentígeros e cistos periapicais usando imagens
estrutura Keras em Python (Python 3.7.2, Python Software Foundation). panorâmicas e CBCT e confirmamos a possibilidade de seu uso na clínica
Tudop‐Valores <0,05 foram considerados estatisticamente significativos, e prática com sistemas de diagnóstico auxiliado por computador (CAD).
intervalos de confiança de 95% (ICs) também foram calculados. A verificação de lesões radiopacas e radiolúcidas mistas com
bordas irregulares e borradas em imagens radiológicas é muito
importante para detectar e classificar corretamente os OCLs. A
3| RESULTADOS
textura radiopqueradiolúcida de uma ROI em imagens radiológicas
também é uma das características cruciais para detectar e
3,1 | Características base
diagnosticar OCLs (Nurtanio, Astuti, Purnama, Hariadi, & Purnomo,
As características basais dos pacientes, que foram diagnosticados com OKCs, 2013). Em estudos anteriores, os limites dos OCLs foram
cistos dentígeros e cistos periapicais, são apresentadas na Tabela 1. Um total de segmentados diretamente por profissionais médicos e
247 pacientes inscritos neste estudo, compreendendo 167 (67,6%) homens e 80 odontológicos, mas estudos recentes mostraram que as técnicas de
(32,4%) mulheres . Em termos de idade, o número de indivíduos na casa dos 20 detecção automática ou semiautomática de bordas podem
anos era o menor (n = 14; 5,7%), e o número de pessoas com idades entre 40-59 segmentar OCLs em imagens radiológicas digitais com mais precisão
foi o mais alto (n = 98; 39,7%). Os OCLs estavam mais frequentemente e eficiência. Modelos de contorno ativo, que são contornos gerados
localizados na região dos molares mandibulares (n = 133; 53,8%) e o menos por computador usados para detectar limites de objetos,
frequentemente na região dos pré-molares superiores (n = 4; 1,6%). mostraram uma taxa de precisão média de segmentação OCL de 99.

3,2 | Diagnóstico de lesão cística oral

A arquitetura CNN profunda pré-treinada usando imagens CBCT forneceu


melhor precisão diagnóstica e AUC, que foram significativamente maiores
do que aquelas alcançadas por outros modelos usando imagens
panorâmicas (diferença de AUC = 0,067, IC de 95% 0,013–0,122, p =014)
(Tabela 2 e Figura 3). Ao usar imagens panorâmicas, a AUC foi de 0,847 (IC
de 95% 0,760–0,911), a sensibilidade foi de 88,2% e a especificidade foi de
77,0%. Para imagens de CBCT, a AUC foi de 0,914 (IC de 95% 0,841–0,961),
a sensibilidade foi de 96,1% e a especificidade foi de 77,1%.
A Figura 4 apresenta a matriz de confusão, com e sem
normalização, mostrando os resultados diagnósticos dos OCLs. Ao
usar imagens panorâmicas, a acurácia diagnóstica total foi de 84,6%;
a precisão do diagnóstico foi maior para cistos periapicais (87,0%) e
menor para OKCs (81,8%). Para imagens de TCFC, a acurácia
diagnóstica total foi de 91,4%; a acurácia diagnóstica foi maior para
cistos periapicais (93,7%) e menor para OKCs (87,2%).

4 | DI SCUSS ION FIGURA 3 Comparação de pares de curvas características de operação do


receptor entre as arquiteturas CNN profundas pré-treinadas usando imagens
panorâmicas e CBCT. As arquiteturas CNN profundas alcançaram uma AUC de
Nos últimos anos, vários modelos de aprendizado profundo foram propostos e
0,847 (IC de 95% 0,760–0,911) com base em imagens panorâmicas e uma AUC
obtiveram sucesso significativo em vários campos. Em particular, o aprendizado
de 0,914 (IC de 95% 0,841–0,961) com base em imagens de CBCT, o que foi
supervisionado de arquiteturas CNN profundas tem mostrado resultados mais estatisticamente significativo (p =014) [Figura colorida pode ser vista em
pronunciados e eficientes que ultrapassam os especialistas humanos wileyonlinelibrary.com]
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FIGURA 4 Matriz de confusão com e sem normalização, mostrando os resultados diagnósticos das lesões císticas orais. (a, c) sem
normalização, (b, d) com normalização [Figura colorida pode ser vista em wileyonlinelibrary.com]

Quando a coroa ou raiz de um dente impactado ou não vital está Os ceratocistos odontogênicos são responsáveis por
associada a um cisto solitário e unilocular, é difícil distinguir aproximadamente 20% das OCLs e ocorrem e reaparecem
claramente entre os três principais tipos de OCLs com base apenas principalmente na mandíbula posterior dos machos (MacDonald ‐
em achados radiológicos (Borghesi et al., 2018; Scholl, Kellett, Jankowski, 2011). Aproximadamente 75% dos cistos dentinários
Neumann, & Lurie, 1999). No entanto, nossos resultados alcançaram ocorrem nas mandíbulas, principalmente em adultos jovens e de
uma precisão boa e previsível (precisão total = 87,8%). Apesar de ter meia-idade, enquanto os cistos periapicais ocorrem principalmente
treinado mais imagens panorâmicas do que imagens de CBCT, em adultos de meia-idade a idosos (Dunfee, Sakai, Pistey, & Gohel,
descobrimos que a arquitetura CNN profunda baseada em conjunto 2006). Estudos recentes relataram melhor desempenho diagnóstico e
de dados de imagens CBCT mostrou maior acurácia diagnóstica, estratificação prognóstica ao aplicar risco convencional e fatores
sensibilidade e especificidade do que os resultados obtidos usando sociodemográficos ao algoritmo de aprendizagem profunda
imagens panorâmicas (imagens panorâmicas = 84,7%, IC de 95% (Muhammad et al., 2017; Yala, Lehman, Schuster, Portnoi, & Barzilay,
76,0–91,1; imagens de CBCT = 91,4%, IC de 95% 84,1–96,1). 2019). Portanto,
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Neste estudo, usamos uma arquitetura CNN profunda pré-treinada interpretação e edição do manuscrito. Seong ‐ Nyum Jeong revisou
derivada do modelo GoogLeNet Inception v3 e ajustada com vários parâmetros criticamente o manuscrito.
de treinamento, incluindo taxa de aprendizagem, tamanho do lote, taxa de

abandono e número de camadas totalmente conectadas, que foram


ORC ID
cuidadosamente determinado durante os ensaios preliminares. Apesar da

grande variabilidade da forma, tamanho, borda irregular e densidade e Jae ‐ Hong Lee https://orcid.org/0000‐0002‐2375‐0141
viscosidade do conteúdo cístico de OCLs em imagens radiológicas, a arquitetura

CNN profunda pré-treinada mostrou detecção eficiente de bordas e extração de


REFERÊNCIAS
características de textura através de camadas convolucionais e densas com

hierarquias representações de estrutura química (Wang, 2016). Abadi, M., Agarwal, A., Barham, P., Brevdo, E., Chen, Z., Citro, C., &
Apesar de sua aplicação potencial a sistemas CAD na prática clínica, identificamos Zheng, X. (2016). TensorFlow: aprendizado de máquina em grande escala

várias limitações em nossa abordagem. Primeiro, o tamanho absoluto do conjunto de em sistemas distribuídos heterogêneos. arXiv e-print: arXiv: 1603.04467.
Binnie, WH (1999). Cistos e epúlides periodontais.Periodontologia
dados de treinamento era pequeno. Devido à natureza orientada por dados do
2000, 21, 16–32.
algoritmo de aprendizado profundo, o desempenho aumenta proporcionalmente com Borghesi, A., Nardi, C., Giannitto, C., Tironi, A., Maroldi, R., Di Bartolomeo,
o tamanho do conjunto de dados de treinamento. Portanto, para extrair os recursos F., & Preda, L. (2018). Ceratocisto odontogênico: características de imagem de

locais essenciais e evitar overfitting, um conjunto de dados grande e de alta qualidade uma lesão benigna com comportamento agressivo.Insights sobre imagens, 9(5),
883-897. https://doi.org/10.1007/s13244‐018‐0644‐z
é muito importante para a criação de um bom modelo de detecção e diagnóstico. A
Chollet, F. (2017). Keras. Obtido em https://github.com/fchollet/
fim de superar o problema de overfitting no procedimento de treinamento, adotamos
keras
técnicas de aumento de dados e transferência de aprendizagem com ajuste fino. No Dunfee, BL, Sakai, O., Pistey, R., & Gohel, A. (2006). Radiológico e
entanto, o pequeno conjunto de dados é uma das principais limitações deste estudo. características patológicas das lesões benignas e malignas da
mandíbula. Radiográficas, 26(6), 1751-1768. https://doi.org/10.1148/
rg.266055189
Em segundo lugar, o conjunto de dados neste estudo não inclui o
Esteva, A., Kuprel, B., Novoa, RA, Ko, J., Swetter, SM, Blau, HM,
ameloblastoma, uma das principais doenças que devem ser diagnosticadas & Thrun, S. (2017). Classificação de câncer de pele em nível de dermatologista
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10.1038 / nature21056
exibe mais expansão óssea e frequentemente mostrou lesões multiloculares
Goodfellow, IJ, Warde ‐ Farley, D., Mirza, M., Courville, A., & Bengio, Y.
(bolha de sabão) com bordas bem demarcadas em comparação com CCA. Mais
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estudos são necessários nos quais um conjunto de dados de imagem de Peng, L., Coram, M., Stumpe, MC, Wu, D., Narayanaswamy,
ameloblastoma é incluído no conjunto de dados OCL principal. A.,… Webster, DR (2016). Desenvolvimento e validação de um algoritmo de
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fotografias de fundo de retina.JAMA, 316(22), 2402–2410. https: // doi. org /
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compreendendo três tipos de OCL, é efetivamente detectado e diagnosticado
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