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Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157

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Ecotoxicologia e Segurança Ambiental

página inicial da revista: www.elsevier.com/locate/ecoenv

Azevém cv. Lema e goiabeira cv. Adequabilidade do biomonitoramento de

Paluma para estimar riscos de contaminação nutricional sob clima sazonal
no sudeste do Brasil
Patrícia Bulbovas n , Carla ZS Camargo, Marisa Domingos
Instituto de Botânica, Caixa Postal 68041, São Paulo 04045-972, SP, Brasil

informações do artigo abstrato

Historia do artigo: Os riscos da deposição de nutrientes pela poluição do ar sobre os ecossistemas e seus respectivos serviços ao homem podem ser
Recebido em 8 de janeiro de 2015
adequadamente estimados por plantas bioindicadoras quando bem aclimatadas às condições ambientais da região de estudo.
Recebido em forma revisada
Essa suposição nos incentivou a avaliar comparativamente o potencial de acumulação do azevém cv. Lema e goiabeira cv. Paluma
17 de abril de 2015
macro e micronutrientes. Também indicamos as espécies mais adequadas para o biomonitoramento de riscos de contaminação
Aceito em 20 de abril de 2015
Disponível online em 4 de maio de 2015 por nutrientes em áreas tropicais do sudeste do Brasil, caracterizadas por estações secas e chuvosas marcadas e misturas
complexas de poluentes atmosféricos de diferentes fontes (indústrias, tráfego de veículos e agricultura). O estudo foi realizado em
Palavras-chave:
14 sítios com diferentes usos do solo vizinhos, na Região Metropolitana de Campinas, região centro-leste do Estado de São Paulo.
Poluição do ar
enriquecimento de nutrientes
Os experimentos de exposição com azevém e goiabeira foram repetidos consecutivamente 40 (28 dias cada) e 12 (84 dias cada)
vezes, respectivamente, de outubro/2010 a setembro/2013. Macro e micronutrientes foram analisados e as concentrações de fundo
Lolium multiflorum
Psidium guajava e razões de enriquecimento (ER) foram estimadas para classificar o risco de contaminação na região de estudo. ER
Biomonitoramento significativamente mais elevados sugeriram que o azevém foi a espécie acumuladora mais adequada para deposição de N, S, Mg,
Risco de contaminação Fe, Mn, Cu e Zn e a goiabeira para deposição de K, Ca, P e B. Com base nesses ajustes de biomonitoramento, concluímos que a
deposição de nutrientes foi espacialmente homogênea na área de estudo, mas foi evidenciada clara sazonalidade no risco de
contaminação por insumos nutricionais. Risco de contaminação significativamente maior por S, Fe, K e B ocorreu durante a estação
seca e risco aumentado de contaminação por Mn, Cu e Zn foram maiores durante a estação chuvosa. Risco de contaminação
distintamente alto foi estimado para S, Fe e Mn em vários experimentos de exposição.

& 2015 Elsevier Inc. Todos os direitos reservados.

1. Introdução acidificação. Razões desproporcionais entre nitrogênio e fósforo ou cátions móveis,

A produção industrial, a queima de combustíveis por veículos leves e pesados,
a produção de energia e a aplicação de fertilizantes e herbicidas na agricultura nos
grandes centros urbanizados (como as regiões metropolitanas) estão atualmente
entre as mais importantes fontes de deposição antrópica de nutrientes (Lehndorff e
Schwark, 2010) . ; Sawidis et al., 2011; Boian e Andrade, 2012).
Vários poluentes podem se depositar nos ecossistemas naturais e agrícolas e
ocorrer em níveis tóxicos em seus diferentes compartimentos, mesmo que sejam
macro e micronutrientes essenciais (por exemplo, nitrogênio, enxofre, ferro, cobre,
zinco) (Lehndorff e Schwark, 2010) . Nessa condição, pode-se esperar uma redução
na produção de biomassa e distúrbios na fisiologia e bioquímica da planta devido
aos efeitos diretos e indiretos induzidos por desequilíbrios nutricionais e
n Autor correspondente. Fax: þ55 11 50733678.
Endereço de e-mail: pbulbovas@hotmail.com (P. Bulbovas).
por exemplo, são comumente relatadas em espécies de plantas nativas crescendo
em ecossistemas florestais afetados por uma deposição antropogênica de N (van
den Berg e Ashmore, 2008; Huang et al., 2012).
Os riscos da deposição antrópica de nutrientes em ecossistemas naturais ou
agrícolas devido à poluição do ar podem ser estimados por plantas bioindicadoras,
que são capazes de reagir de forma previsível e quantificável a distúrbios
ambientais, alterando sua composição química ou funções vitais ( Arndt e Schweizer,
1991; Fräinzle, 2003; Markert et al., 2003; Abril et al., 2014). No entanto, podemos
assumir que a validade da previsão de risco usando espécies de plantas
bioindicadoras dependerá do seu nível de aclimatação às condições naturais
regionais.
O azevém (Lolium multiflorum Lam. ssp. italicum Beck cv. Lema) tem sido bem
aclimatado e usado apropriadamente como bioacumulador de vestígios de metais,
enxofre, flúor e poluentes orgânicos desde o início da década de 1970 em regiões
temperadas. Tem mostrado alta tolerância contra a maioria dos poluentes
atmosféricos, sem mostrar qualquer

http://dx.doi.org/10.1016/j.ecoenv.2015.04.024 0147-6513/& 2015

Elsevier Inc. Todos os direitos reservados.
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150 P. Bulbovas et ai. / Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157

lesão devido a níveis de poluição ambiental (VDI, 2003; Klumpp et al., 2009). Alguns
estudos utilizando azevém cv. Lema também destacou sua utilidade como
bioacumulador em regiões tropicais (Klumpp e Klumpp, 1994; Klumpp et al., 1996;
Domingos et al., 1998; Sandrin et al., 2008; Rinaldi et al., 2012; Nakazato et al. ,
2015).
A goiaba silvestre (Psidium guajava) também parece ser eficiente como planta
acumuladora de nitrogênio, enxofre, flúor e alguns poucos metais pesados,
principalmente micronutrientes, em ambiente tropical (Moraes et al., 2002) . Além
disso, alguns estudos revelaram que a goiaba cv.
Paluma também é interessante para o biomonitoramento de elementos tóxicos em
regiões tropicais (Perry et al., 2010; Nakazato, 2014).
No entanto, as satisfatórias propriedades biomonitoras de ambas as espécies em
regiões tropicais só foram detectadas em áreas com alta disponibilidade hídrica e
afetadas por altos níveis de poluição industrial do ar, fato que levantou a seguinte
questão: qual delas é mais apropriada para biomonitorar a deposição antrópica de
nutrientes em áreas tropicais caracterizadas por estações secas e chuvosas marcadas
e geralmente por misturas complexas de poluentes atmosféricos emitidos por
diferentes fontes, como as encontradas na Região Metropolitana de Campinas
(Sudeste, Brasil)? Para responder a esta questão, o presente estudo teve como
objetivo (1) comparar o potencial de acúmulo de macro e micronutrientes apresentado
pelo azevém cv. Lema e goiabeira cv. Paluma, indicando as espécies mais
apropriadas para o biomonitoramento dos riscos aos ecossistemas naturais e
agrícolas associados à deposição de nutrientes em uma área tipicamente afetada por
estações secas e chuvosas alternadas. (2) Verificar se o risco de deposição de
nutrientes varia entre locais e estações do ano na região de estudo com base no
acúmulo de folhas em ambas as cultivares.

Fig. 1. Precipitação total mensal e médias mensais de radiação global, umidade

2. Material e métodos relativa, temperatura, material particulado, dióxido de nitrogênio e dióxido de enxofre
na RMC de outubro/2010 a setembro/2013.

2.1. Área de estudo

A Região Metropolitana de Campinas (RMC), composta por 20 municípios e
localizada na região centro-leste do Estado de São Paulo, Brasil (Mapa, Material
Complementar), foi selecionada para ser submetida aos experimentos de campo
porque (um ) É o segundo polo econômico mais importante do Estado de São Paulo,
que se caracteriza por diferentes usos do solo, entre cidades, rodovias, indústrias e
extensas terras agrícolas voltadas principalmente para cana-de-açúcar, laranja e
plantações ornamentais (CETESB, 2013) ; (b) Essas atividades emitem quantidades
consideráveis de poluentes atmosféricos (Tresmondi e Tomaz, 2004), que podem
potencialmente causar desequilíbrios nutricionais nas lavouras e plantas nativas dos
remanescentes de Mata Atlântica Semidecídua ainda existentes na RMC; (c) Além
das emissões locais, a RMC também é afetada por emissões consideráveis da
Região Metropolitana de São Paulo (RMSP), em decorrência dos ventos
predominantemente de sul e sudoeste (Boian e Andrade, 2012) ; (d) Finalmente,
mais de três milhões de pessoas vivem próximas a essas fontes de poluição do ar,
da água e do solo na RMC, com consequente perda da qualidade dos serviços
ecossistêmicos.
O biomonitoramento utilizando Lolium multiflorum Lam. ssp. itálico Beck cv. Lema
(Azevém) e Psidium guajava cv. Paluma (goiabeira) foi realizada em quatorze sítios
dentro da RMC, que foram categorizados de acordo com os principais usos do solo
vizinhos: I1, I2 e I3 estavam localizados próximos a um polo industrial; O I/A localizava-
se próximo ao polo industrial e de cultivos agrícolas; A1, A2, A3, A4, A5, A6 e A7
eram predominantemente circundadas por culturas agrícolas, principalmente
plantação de cana-de-açúcar; A/U localizava-se próximo a plantações agrícolas e
área urbana; e U1 e U2 estavam próximos a áreas urbanas (Mapa, material
complementar). Este último foi escolhido devido à sua proximidade a uma estação
automática de monitorização da qualidade do ar e das condições meteorológicas. Os
sítios A1, A4, A5, A6, A7 e A/U estavam próximos aos últimos remanescentes de
Mata Atlântica Semidecídua, um subtipo do domínio Mata Atlântica no Sudeste do
Brasil.
2.2. Cultivo de plantas e exposição ao campo
Os procedimentos a seguir foram executados repetidamente para produzir lotes
semelhantes de plantas em todos os experimentos de campo. Azevém cv.
Sementes de Lema (0,8 g por vaso) foram germinadas e cultivadas em vasos
plásticos (1 L) contendo uma mistura de substrato padronizado (Tropstrato Hortaliça
HT) e vermiculita (3:1 v/v). Durante o cultivo, as plantas (aproximadamente 20
cultivadas em cada vaso) foram extirpadas semanalmente até a altura de 4 cm acima
do substrato e adubadas com solução de macronutrientes recomendada por Epstein
(1975) (40 cm3 por vaso), conforme protocolo estabelecido por VDI (2003). Goiaba
cv. Mudas de Paluma, com aproximadamente 30 cm de altura e 12 folhas, produzidas
a partir do enraizamento de estacas semi-herbáceas foram retiradas de um produtor
brasileiro especializado.
Quinze dias antes do início de cada experimento de campo, as mudas foram
transplantadas para vasos plásticos (3,0 L) com o mesmo substrato padronizado
utilizado para o azevém (uma muda por vaso).
Foram adubados com 100 ml de solução contendo NPK (20:20:20) e os insetos e
ácaros foram controlados com aplicações de tiametoxan 25% (Syngenta).
As plantas de ambas as espécies foram mantidas em casa de vegetação sob ar
filtrado com carvão e condições climáticas ideais de crescimento durante todo o
processo de cultivo. Eles foram continuamente regados por fios de náilon inseridos
no fundo dos vasos em uma extremidade e imersos em reservatórios de água na
outra.
Após o crescimento, três vasos de azevém cv. Plantas Lema foram expostas
em cada um dos quatorze locais por 28 dias, seguindo os métodos sugeridos por VDI
(2003). Dez mudas de vasos de goiaba cv.
Paluma foram expostos nos mesmos locais em estantes a 1 m de altura da superfície
do solo por 84 dias, seguindo métodos bem-sucedidos descritos por Moraes et al.
(2002). Esses experimentos de exposição com azevém cv. Culturas de Lema e
goiaba cv. As plantas de Paluma foram repetidas consecutivamente 35 e 12 vezes,
respectivamente, durante o
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mesmo período experimental (de outubro/2010 a setembro/2013), minimizando
assim eventuais vieses devido a tempos de exposição desiguais.
Ao final de cada experimento de exposição, foram coletadas as folhas expandidas
de cada planta. As amostras foliares foram secas em estufa a 60 °C, moídas em
moinho de ágata e armazenadas em frascos de polipropileno para determinação de
macro e micronutrientes.
2.3. análises químicas
A concentração de N foi determinada em alíquotas de amostras de folhas secas
e moídas, após digestão com uma mistura de solução contendo 30% de peróxido
de hidrogênio, sulfato de lítio, selênio em pó e ácido sulfúrico em um bloco digestor
que foi gradualmente aquecido até 350 °C. A concentração de nitrogênio foi então
medida pelo método Kjeldajhl (Sarruge e Haag, 1974). Outras alíquotas de amostras
de folhas secas e moídas foram digeridas em ácido nítrico à temperatura ambiente
por 12 h e então gradualmente aquecidas até 160 °C. Após evaporação parcial,
ácido perclórico foi adicionado e as amostras foram aquecidas até 210 °C. O extrato
resultante foi diluído com água deionizada e as concentrações de K, Ca, Mg, B, Cu,
Fe, Mn e Zn foram determinadas por espectrofotometria de absorção atômica. P e
S também foram determinados nos mesmos extratos por métodos colorimétricos e
turbidimétricos, respectivamente (Malavolta et al., 1997). A exatidão e precisão das
análises foram verificadas estabelecendo as concentrações dos mesmos elementos
em branco analítico e metodológico e material de referência padrão.
2.4. Monitoramento de condições abióticas
Os dados de radiação global, umidade relativa e temperatura, bem como as
concentrações de PM10, NO2 e SO2, que caracterizam as entradas de nutrientes
no MRC, foram obtidos de uma estação automática de monitoramento localizada no
site U2 (disponível em www.cetesb.sp .gov.br/ar/). Os dados de precipitação e
radiação global foram fornecidos por uma estação meteorológica localizada próxima
ao sítio I2, na cidade de Paulínia.
2.5. Avaliação de dados e estatísticas
Primeiramente, foram estimados os valores de background (bv) de cada nutriente
analisado em amostras foliares de ambas as espécies, seguindo o método descrito
por VDI (2003) e empregado por Klumpp et al. (2009).
A concentração média (x1) de cada elemento e respectivo desvio padrão (s1) foram
calculados para o conjunto de dados original obtido em todos os experimentos de
exposição para cada espécie. Depois disso, valores únicos excedendo um limite (tv)
definido como o valor médio mais 1,96 vezes o desvio padrão (tv¼x1þ1,96 * s1)
foram removidos do conjunto de dados mencionado e um novo valor médio e desvio
padrão foram então calculados. Este procedimento foi repetido até que nenhuma
concentração única excedesse o valor limite.
A média aritmética mais o desvio padrão do conjunto de dados ajustado final foi
considerado o valor de fundo (bv). Depois disso, uma razão de enriquecimento (ER)
foi calculada dividindo a concentração única de cada elemento que compôs o
conjunto de dados original pelo respectivo bv.
Diferenças significativas entre as proporções de enriquecimento de cada
nutriente no azevém cv. Lema e goiabeira cv. Folhas de paluma foram identificadas
pelo teste não paramétrico Mann-Whitney Rank Sum, com base na razão de
enriquecimento calculada nos diferentes experimentos de exposição. Essas
comparações permitiram identificar quais nutrientes estavam mais fortemente
acumulados nas folhas de cada espécie de biomonitor, possibilitando a próxima
etapa do tratamento dos dados que teve como foco a avaliação das variações
espaciais e sazonais dos enriquecimentos nutricionais na região de estudo.
Assim, novos valores de fundo (bve), agora baseados no
151
conjunto de dados de enriquecimento e as preferências nutricionais de cada
espécie de acumulador, foram estimados conforme descrito anteriormente. Como
esperado, bve foi aproximadamente igual a um em todos os nutrientes. Assumindo
que quanto maiores os valores de ER acima de bve, maior o risco de contaminação,
foi sugerida uma escala para classificar o risco de contaminação regional por cada
elemento durante o período experimental seguindo o método adotado por Klumpp
et al . (2006), com as devidas adaptações. Este procedimento permitiu classificar o
risco de contaminação em todos os locais e durante todos os experimentos de
exposição em quatro graus: I – risco de não contaminação (taxa de enriquecimento
de um nutrientrbve); II - baixo risco de contaminação (enriquecimentos maiores que
bve e menores que bve mais três vezes o desvio padrão); III - alto risco de
contaminação (enriquecimentos maiores que bve mais três vezes o desvio padrão e
menores que bve mais seis vezes o desvio padrão); e IV - risco de contaminação
nitidamente alto (enriquecimentos Zbve mais seis vezes o desvio padrão).
Uma Análise de Componentes Principais (PCA) foi realizada com o conjunto de
dados ER de ambas as espécies de acumuladores, transformadas por variação,
com o objetivo de resumir a variabilidade total dos dados e destacar a adequação
de cada espécie para o biomonitoramento dos riscos de contaminação sazonal e
espacial impostos pela deposição antropogênica de nutrientes devido à poluição do
ar na região de estudo, que é caracterizada por estações secas e chuvosas
marcadas.
Além disso, visando detectar eventuais desequilíbrios nutricionais, foram
calculadas razões de concentração entre nitrogênio e fósforo (N/P) ou enxofre (N/S)
apenas para o azevém cv Lema, uma vez que o teor de N em suas folhas superou
o bve em maior proporção do que encontrado nas folhas da goiabeira 'Paluma' (ver
mais detalhes na Seção 3).
Análises não paramétricas identificaram diferenças significativas nos
enriquecimentos nutricionais, N/P e N/S entre os locais de exposição (Kruskal-Wallis
One Way Analysis of Variance on Ranks) e estações chuvosas e secas (Mann-
Whitney Rank Sum Test), também baseado em dados de diferentes experimentos
de exposição.
Todos os resultados (concentrações de nutrientes, taxas de enriquecimento, N/
P e N/S) são apresentados como box plots. Cada gráfico mostra os percentis 25 a
75 dos conjuntos de dados originais (retângulos), as medianas (linha horizontal
dividindo os retângulos), as barras de erro e os valores discrepantes (•). Os
resultados de cada experimento de exposição foram incluídos individualmente nesse
tipo de apresentação gráfica, permitindo mostrar toda a variabilidade dos dados
durante o longo período experimental e a aplicação de estatísticas não paramétricas
para verificar tendências gerais.
3 Resultados e discussão
3.1. Condições abióticas durante o período experimental
Os parâmetros ambientais variaram caracteristicamente entre as estações úmida
e seca, em todos os três anos de biomonitoramento, assemelhando-se ao padrão
sazonal anual descrito anteriormente na região pela CETESB (2013) e Alvares et al.
(2014). Valores mais elevados de variáveis meteorológicas foram medidos durante
as estações úmidas (primavera e verão), notadamente a precipitação, o que contribui
significativamente para definir a tipologia climática na RMC ((Fig. 1) . O clima da
região é predominantemente Cwa segundo Koeppen classificação (zona subtropical
úmida com inverno seco e verão quente) (Al vares et al., 2014). A precipitação total
mensal e a temperatura média geralmente atingem 200 mm e 24 °C,
respectivamente, durante a estação chuvosa (de outubro a março) e caem para 30
mm e 20 °C durante a estação seca (de abril a setembro), respectivamente.
Em oposição às variáveis meteorológicas, valores médios mensais de nitrogênio
e dióxido de enxofre e material particulado que podem carregar diferentes macro e
micronutrientes foram
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152 P. Bulbovas et ai. / Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157

Cu *Cu
Zn Zn
B B
Mn * Mn
Fé * Fé
mg * mg
P P
S
S
Ca
Ca
N
k * N
k

0,0001 0,001 0,01 0,1 1 10 100 1000

02468
concentração do elemento (g Kg-1) enriquecimento

Cu Cu
Zn Zn
B B
*
Mn Mn
Fé Fé
mg mg
P P
S
*
S
Ca * Ca
N N
k k
*
0,0001 0,001 0,01 0,1 1 10 100 1000 02468

concentração do elemento (g Kg-1) enriquecimento

Fig. 2. Representação do box plot das faixas de concentração e respectivas taxas de enriquecimento em relação aos valores de fundo (símbolos vermelhos) em amostras de folhas de
n
azevém cv. Lema (A) e goiabeira cv. Paluma (B) durante todo o período experimental. Valores maiores que um (indicados pela linha vermelha) denotam enriquecimento. indica uma taxa de
enriquecimento significativamente mais alta de um nutriente em uma espécie acumuladora em comparação com a estimada em outra espécie (po0,05, Teste de Mann-Whitney Rank Sum).
(Para interpretação das referências a cores nesta legenda de figura, o leitor deve consultar a versão web deste artigo.)

distintamente maior durante as estações secas (Fig. 1). Valores médios
máximos de 63 ÿg NO2 m3 30 ÿg SO2 , m3 e 94 ÿg PM10 m3 foram
registrados durante a estação seca. Em contraste, concentrações mais
baixas foram medidas durante a estação chuvosa (45 ÿg NO2 m3 24 ÿg
SO2 m3, e 63 ÿg PM10 m3 ). De fato, a concentração de poluentes
atmosféricos na RMC é diretamente influenciada pelas condições climáticas
predominantes, além da distribuição e intensidade das emissões de
poluentes e topografia. Via de regra, as maiores concentrações de poluentes
ocorrem, exceto o ozônio, de abril a setembro (estação seca), devido à
maior ocorrência de inversões térmicas em baixos níveis atmosféricos, alto
percentual de ventos fracos e baixa pluviosidade (Boian e Andrade, 2012 ;
CETESB, 2013).
3.2. Comparação do potencial de acúmulo de nutrientes do azevém cv.
Lema e goiabeira cv. paluma
As concentrações e os valores de fundo em azevém cv.
Lema e goiabeira cv. Paluma diminuiu de forma semelhante de acordo com
a seguinte ordem de grandeza: K4N4Ca4S4P4Mg4Fe4 Mn4B4Zn4Cu (Fig.
2). As concentrações mínima e máxima de macronutrientes em azevém cv.
Lema variou de 0,5 g kg1 de Ca a 131,0 kg1 de K, respectivamente, e na
goiabeira cv.
Paluma de 1,2 kg1 de Mg e S para 76,5 g kg1 de K. As concentrações
mínima e máxima de micronutrientes em azevém
cv. Lema variou de 0,001 g kg1 de Cu a 2,13 g kg1 de Fe e na goiaba cv.
Paluma de 0,001 g kg1 de Cu para 1,3 g kg1 de Fe (Fig. 2). As concentrações
de fundo de N, P, K, Mg, Cu e Fe tenderam a ser maiores no azevém cv.
Lema do que em goiaba cv. Paluma, enquanto as concentrações de fundo
de Ca, B e Mn encontradas na goiaba cv. Paluma foram maiores que no
azevém cv. Lema (Fig. 2).
Nakazato (2014) trabalhou em uma indústria petroquímica na região de Cu
batatão (SE Brasil) e encontrou valores de fundo mais altos de N e K em
azevém cv. Lema e de K e Zn em goiaba cv. Paluma do que os estimados
no estudo atual.
Além disso, as concentrações da maioria dos nutrientes medidos em
várias amostras individuais de ambos os azevém cv. Lema e goiabeira cv.
Paluma ficaram acima dos respectivos valores de fundo, indicando que
essas amostras foram enriquecidas por esses nutrientes (Fig. 2), semelhante
aos resultados encontrados por Nakazato (2014). Portanto, a estimativa
das taxas de enriquecimento em relação às concentrações de fundo daria
uma visão mais confiável da capacidade de acumulação das plantas
biomonitoras e sua adequação para fins de biomonitoramento do que das
concentrações foliares adequadas, como discutido em outros estudos de
biomonitoramento (Domingos et al . , 1998; Moraes et al., 2002; Perry et al.,
2010). De fato, ER41 foi frequentemente estimado durante o período
experimental para todos os nutrientes em amostras foliares de ambas as
espécies bioacumuladoras (Fig. 2).
Azevém cv. As plantas Lema apresentaram enriquecimentos
significativamente maiores de N (mediana ERN¼0,92), Mg (mediana ERMg¼1,03), Fe
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P. Bulbovas et ai. / Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157 153

Sites
(20%)
Eixo
2

Lw Industrial
Lw
Lw Industrial/Agricultura
Lw 0,6 Agricultura
Lw Agricultura/Urbano
Lw Lw
Lw Lw Urbano
Lw
Lw
Lw Lw Pd
N Pd Pw
Pd Pw
Lw 0,2 Pd Pd
Pw Mn
Pd Pd Pd
Pd Pd Pd Eixo 1 (30%)
Pd P
-0,8 -0,4 0,0 0,4 0,8
Ld Pd Pw
Pd Pw Pw
Ld -0,2 k
Fé Pw Pw
Ld Ld B Pw
Ld Pw Pw
Ld mg Pw
Ld Pw
Pw
Ld Ld
Ld Ld Ld
Ld
S -0,6

Ld

-1,0

1,0
(17%)
Eixo
3

Ld

0,6
Lw
mg Lw
Cu Lw Mn
Lw Lw Pw
Lw Ld
Ld Lw Pw
Lw Lw Pw
Lw 0,2 Lw Pw Pw
Lw Lw Pw Pw
Ld Ld
Ld Pd
Ld Ca Pw Pw
Ld N Lw Eixo 1 (30%)
Ld
-0,8 Fe -0,4 0,0 0,4 k P 0,8 Pw
Ld
Pw
Ld Pd
Pd
Ld Ld -0,2
Pd Pd
Ld Pd Pd
Pd
Pd
Pd Pw
Pd Pw
Pd Pd Pw
Pd
-0,6

KN Ca S P Mg Fe Mn B Zn Cu
PC 1 0,78 -0,47 0,44 -0,28 0,87 -0,23 -0,72 0,49 -0,06 -0,11 -0,22
PC 2 0,40 0,49 -0,19 -0,81 -0,32 -0,56 -0,46 0,39 -0,47 0,24 0,31 -0,11 -0,09 -0,11 0,41 -0,18 0,71
PC 3 -0,17 0,67 0,11 0,40 0,67

Fig. 3. Análise de Componentes Principais (PCA) resumindo as taxas de enriquecimento nutricional em ambas as espécies de acumuladores. A tabela mostra os coeficientes de
correlação de cada variável com os componentes principais mais explicativos (PC 1 a 3). Abreviaturas: L – unidades amostrais de azevém cv. Lemas; P – unidades amostrais de goiaba
'Paluma'; d – estação seca; w – estação chuvosa. K – potássio; N – nitrogênio; Ca – cálcio; S – enxofre; P – fósforo; Mg – magnésio, Fe – ferro; Mn – manganês; B – boro; Zn – zinco; Cu – cobre.

(mediana ERFe¼1,21), Mn (mediana ERMn¼1,06) e Cu (mediana a certos elementos (Fig. 3). A análise mostrou que 67% da variabilidade dos
ERCu¼0,91) do que a goiaba cv. Paluma plantas (mediana ERN¼0,90, dados de ambos os azevém cv. Lema e goiabeira cv. Pa luma foram
ERMg¼0,87, ERFe¼1,04, ERMn¼0,98, ERCu¼0,90). Por outro lado, esta resumidos nos 3 primeiros eixos (Fig. 3). Unidades amostrais de azevém cv.
última espécie apresentou maior capacidade de acumular K (mediana Lema expostas durante a estação chuvosa foram mais relacionadas à alta
ERK¼0,93), Ca (mediana ERCa¼0,89), P (ERP¼1,06) e B (ERB¼0,81) concentração de N (lado positivo do eixo 2), Mg e Cu (lado positivo do eixo
sobre os níveis de fundo do que o azevém cv. Lema (mediana ERK¼0,88, 3), e unidades amostrais de plantas expostas na estação seca foram mais
ERCa¼0,88, ERP¼0,84, ERB¼0,76). Não foram encontradas diferenças relacionadas à alta concentração de Fe (lado negativo do eixo 1) e S (lado
significativas entre as capacidades de ambas as espécies acumuladoras de negativo do eixo 2) (Fig. 3).
aumentar as concentrações de S e Zn nas folhas sobre os respectivos bv Unidades amostrais de goiabeiras expostas durante a estação chuvosa
(Fig. 2). Nakazato (2014) também encontrou maiores enriquecimentos de foram associadas a maiores valores de K e P (lado positivo do eixo 1).
Mg, Fe, Cu, S e Zn em azevém cv. Lema e de B, Fe, N e P em goiaba cv. Goiaba cv. Paluma exposto durante a estação seca apresentou baixa
Paluma (Fig. 2). O autor associou o N, S, P, Fe, B e Zn às emissões das correlação com todos os elementos (Fig. 3).
refinarias de petróleo e o Mg ao sal marinho proveniente do Atlântico.
3.3. Enriquecimentos nutricionais espaciais e sazonais na região de estudo
A Análise de Componentes Principais (PCA) realizada com valores de com base no acúmulo de folhas
enriquecimento destacou as diferenças entre as espécies expostas em
diferentes estações do ano e permitiu ver a afinidade das espécies De acordo com o planejamento de tratamento de dados, a avaliação de
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154 P. Bulbovas et ai. / Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157

EU II III 4 EU III III 4 EU II III 4 EU III III 4

*Seco Seco *Seco
U2 Seco U2 U2 U2
U1 U1 U1 U1
A/U A/U A/U A/U
A7 A7 A7 A7
A6 A6 A6 A6
A5 A5 A5 A5
A4 A4 A4 A4
A3 A3 A3 A3
A2 A2 A2 A2
A1 A1 A1 A1
IA IA IA IA
I3 I3 I3 I3
I2 I2 I2 I2
sites
I1 sites
I1 sites
I1 sites
I1
U2 U2 U2 U2
U1 U1 U1 U1
A/U A/U A/U A/U
A7 A7 A7 A7
A6 A6 A6 A6
A5 A5 A5 A5
A4 A4 A4 A4
A3 A3 A3 A3
A2 A2 A2 A2
A1 A1 A1 A1
IA IA IA IA
I3 I3 I3 I3
I2 I2 I2 I2
I1 I1 I1 I1
Molhado Molhado Molhado Molhado

0123 nitrogênio
01234 01234 magnésio 01234567
enxofre ferro

EU III III 4 EU II III 4 EU III III 4

Seco U2 Seco U2 Seco

U2
U1 U1 U1
A/U A/U A/U
A7 A7 A7
A6 A6 A6
A5 A5 A5
A4 A4 A4
A3 A3 A3
A2 A2 A2
A1 A1 A1
IA IA IA
I3 I3 I3
I2 I2 I2
sites
I1 sites
I1 sites
I1
U2 U2 U2
U1 U1 U1
A/U A/U A/U
A7 A7 A7
A6 A6 A6
A5 A5 A5
A4 A4 A4
A3 A3 A3
A2 A2 A2
A1 A1 A1
IA IA IA
I3 I3 I3
I2 I2 I2
I1 I1 I1
*Molhado *Molhado *Molhado

0123456 01234 012345 zinco

manganês cobre

Fig. 4. Representação em boxplot das taxas de enriquecimento em amostras de folhas de azevém cv. Lema exposto em diferentes locais da MRC durante as estações seca e chuvosa. I1, I2 e I3 –
n
áreas industriais; I/A – áreas industriais e agrícolas; A1, A2, A3, A4, A5, A6 e A7 – áreas agrícolas; A/U – áreas agrícolas e urbanas; U1 e U2 – áreas urbanas. indica taxas de enriquecimento
significativamente mais altas em uma temporada em comparação com a outra (po0,05; Mann-Whitney Rank Sum Test). Classificação de risco de contaminação: I. Não contaminação; II. Baixa
contaminação; III. Contaminação elevada; 4. Contaminação nitidamente elevada.

as variações espaciais e sazonais nos enriquecimentos nutricionais na
região de estudo (Figs. 4–6) foram baseadas nos resultados das
comparações estatísticas mencionadas entre cultivares. Embora não
tenham sido comprovadas diferenças significativas entre as plantas
acumuladoras de S e Zn, o conjunto de dados de ER de ambos os
elementos no azevém cv. Culturas de Lema foram empregadas para
comparar locais e estações devido a dois motivos: (a) a ER única
máxima para S e Zn foi calculada em amostras de folhas de plantas de azevémfornecimento
O Lema é indicado por VDI (2003) como um biomonitor padronizado de
S e metais.
Em primeiro lugar, vale ressaltar que taxas de enriquecimento
nutricional semelhantes foram estimadas em todos os locais ao longo do
período de biomonitoramento, seja o azevém cv. Lema ou goiabeira cv.
Amostras de folhas de paluma foram analisadas ou não (Figs. 4 e 5).
Esta não espacialidade pode ser explicada pela circulação diária do
vento. Embora a direção predominante do vento anual (Mapa, material
suplementar) no MRC seja sudeste, a direção do vento muda tipicamente
durante o dia: (a) as direções predominantes do vento são SSE e SE no
início da manhã e à noite; (b) SSE, SE e NE pela manhã e (c) NNE, SSE,
N, SSW e S pela tarde. Então, os ventos predominantes ficam entre leste
e sul durante um único dia (Tresmondi e Tomaz, 2004; Boian e Andrade,
2012). Esse comportamento típico do vento diário pode ter dispersado os
poluentes atmosféricos para todos os locais de exposição, causando
uma exposição uniforme das plantas aos poluentes atmosféricos. Além
disso, a topografia regional plana não oferece barreiras à dispersão da
poluição (Boian e Andrade, 2012), favorecendo a mistura de poluentes
na área de estudo.
Em contraste, variações sazonais no enriquecimento nutricional
foram evidenciadas por diferenças significativas entre as estações seca
e chuvosa e graus distintos de risco de contaminação estimados durante
todo o período experimental (Figs. 4 e 5), reforçando assim as tendências
mostradas pela análise PCA (Fig. 3). Enriquecimentos significativos de S
e Fe (em amostras de folhas de azevém) e de K e B (em amostras de
folhas de goiabeira) foram estimados durante as estações secas.
Podemos supor que esses maiores ER foram conseqüências de um maior
(ER44,0); (b)desses
o azevém cv.
elementos às plantas durante as estações secas,
quando também foram observadas concentrações atmosféricas de SO2
e material particulado contendo nutrientes, como S, Fe, K e B (Fig . . 1).
Uma provável fonte de Fe para o azevém na RMC durante as estações
secas foi a ressuspensão de solos de Latossolo ricos nesse elemento
segundo Lopes et al. (2015), devido ao tráfego em estradas não
pavimentadas comumente observado em áreas rurais.
Além disso, a adubação das lavouras com compostos contendo S, K e B
em sua composição e aplicações de vinhaça na cana-de-açúcar, com alta
concentração de K (Christofoletti et al., 2013) geralmente ocorrem no final
das estações secas, contribuindo para aportes nutricionais e possivelmente
desequilíbrios às espécies bioacumuladoras e, por analogia, aos
remanescentes florestais ainda existentes na região de estudo.
Portanto, essas práticas agrícolas podem representar um risco de
contaminação a ser monitorado rotineiramente na região.
O azevém também se revelou uma planta acumuladora adequada de
S e Fe na região de estudo pela análise das faixas de ER.
Os valores medianos dos enriquecimentos de S atingiram amplamente
o baixo risco de contaminação (incluídos na classe II) e muitos valores
individuais de enriquecimento foram classificados nos graus III e IV
(contaminação alta ou nitidamente alta) na maioria dos locais. A maior parte do Fe
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P. Bulbovas et ai. / Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157 155

EU II III 4 EU II III IV

U2 *Seco U2 Seco
U1 U1
A/U A/U
A7 A7
A6 A6
A5 A5
A4 A4
A3 A3
A2 A2
A1 A1
IA IA
I3 I3
I2 I2
sites
I1 sites
I1
U2 U2
U1 U1
A/U A/U
A7 A7
A6 A6
A5 A5
A4 A4
A3 A3
A2 A2
A1 A1
IA IA
I3 I3
I2 I2
I1 I1
Molhado
Molhado

0123 012 cálcio

potássio
EU III III 4 EU II III 4

U2 Seco U2 *Seco
U1 U1
A/U A/U
A7 A7
A6 A6
A5 A5
A4 A4
A3 A3
A2 A2
A1 A1
IA IA
I3 I3
I2 I2
sites
I1 sites
I1
U2 U2
U1 U1
A/U A/U
A7 A7
A6 A6
A5 A5
A4 A4
A3 A3
A2 A2
A1 A1
IA IA
I3 I3
I2 I2
I1 I1
Molhado Molhado

012345 fósforo 0123

boro
Fig. 5. Representação em boxplot das taxas de enriquecimento em amostras de folhas de goiabeira cv. Paluma em diferentes locais da MRC durante as estações seca e chuvosa. I1, I2 e I3
n
– áreas industriais; I/A – áreas industriais e agrícolas; A1, A2, A3, A4, A5, A6 e A7 – áreas agrícolas; A/U – áreas agrícolas e urbanas; U1 e U2 – áreas urbanas. indica taxas de
enriquecimento significativamente mais altas em uma temporada em comparação com a outra (po0,05; Mann-Whitney Rank Sum Test). Classificação de risco de contaminação: I. Não
contaminação; II. Baixa contaminação; III. Contaminação elevada; 4. Contaminação nitidamente elevada.

os valores médios de enriquecimento foram incluídos na classe alta de contendo esses elementos das indústrias petroquímicas e tráfego de
contaminação (III), e uma grande quantidade de valores de enriquecimento veículos (Conti et al., 2009; Lehndorff e Schwark, 2010; Calvo et al.,
atingiram nitidamente alto risco de contaminação (grau IV), como no sítio 2013; Nakazato et al., 2015).
urbano U2, localizado na cidade de Paulínia (Fig. 4 ) . As plantas de No entanto, o enriquecimento de K nas folhas de goiabeira sugere
azevém expostas neste local urbano também tenderam a acumular Zn e ausência de risco de contaminação (grau I) mesmo durante as estações
Cu durante a estação seca, indicando distintamente alta contaminação secas. Quanto ao B, apesar de a maioria das ER estar incluída na
em alguns experimentos de exposição (Fig. 4). Essas tendências primeira classe, alguns valores isolados foram classificados no segundo
observadas no site U2 podem estar associadas a emissões de material particulado
grau (baixo risco de contaminação), raramente alcançando maior potencial
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156 P. Bulbovas et ai. / Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157

Seco Seco
U2 U2
U1 U1
A/U A/U
A7 A7
A6 A6
A5 A5
A4 A4
A3 A3
A2 A2
A1 A1
IA IA
I3 I3
I2 I2
I1 I1
sites sites

U2 U2
U1 U1
A/U A/U
A7 A7
A6 A6
A5 A5
A4 A4
A3 A3
A2 A2
A1 A1
IA IA
I3 I3
I2 I2
I1 I1
* Molhado
* Molhado

0 5 10 15 20 25 0 2 4 6 8 10

N/S N/P

Fig. 6. Representação em boxplot das razões N/S e N/P em amostras foliares de azevém cv. Lema exposto em diferentes locais da MRC durante as estações seca e chuvosa. I1, I2 e I3 –
áreas industriais; I/A – áreas industriais e agrícolas; A1, A2, A3, A4, A5, A6 e A7 – áreas agrícolas; A/U – áreas agrícolas e urbanas; U1 e U2 – áreas urbanas. indicam diferença n

significativa entre as estações chuvosa e seca (po0,05, Mann-Whitney Rank Sum Test).

nível de contaminação no sítio urbano U2 (contaminação elevada ou riscos
de contaminação nitidamente elevados, respectivamente) (Fig. 5).
Mn, Cu e Zn foram proporcionalmente mais concentrados do que os
respectivos valores de fundo e as relações N/S e N/P foram maiores no
azevém exposto durante a estação chuvosa (Figs. 4 e 6). O Mn foi o
elemento mais enriquecido nas plantas de azevém durante a estação
chuvosa. A maioria dos ER medianos foram classificados no segundo
grau de contaminação e um número considerável de amostras de azevém
acumulou mais de duas vezes Mn quando comparado à concentração de
fundo, indicando riscos de contaminação altos a nitidamente altos em
todos os locais do MRC (graus III e IV, respectivamente ).
Os conjuntos de dados de enriquecimento de Cu e Zn foram classificados
principalmente entre os graus I e II; apenas alguns valores de
enriquecimento foram incluídos nas 3ª e 4ª classes de risco de
contaminação (Fig. 4). Embora Mn, Cu e Zn sejam essenciais e não
tóxicos em baixas concentrações para as plantas, seus níveis podem
aumentar em um ambiente poluído devido à deposição atmosférica
derivada do tráfego de veículos (Conti et al., 2009; Klumpp et al., 2009;
Guzmán -Morales et al., 2011), aumentando também a possibilidade de efeitos tóxicos
Portanto, os efeitos tóxicos do Mn podem ser mais prováveis do que os de
Cu e Zn no MRC. De acordo com Klumpp et al. (2009), os valores máximos
de Cu e Zn medidos em plantas de azevém expostas na MRC (0,064 g
kg1 e 0,158 g kg1 , respectivamente) ficaram muito abaixo dos limites
recomendados para alimentação animal, contrastando com outros estudos
de biomonitoramento. Por exemplo, altas concentrações de Cu e Zn e
outros elementos relacionados ao tráfego foram observadas em azevém
cv. Lema após exposição em cidades espanholas (Klumpp et al., 2009).
Também foi observado em capilares de Tillandsia expostos em Córdoba,
Argentina (Abril et al., 2014).
As plantas de azevém tendem a acumular mais nitrogênio durante a
estação chuvosa, resultado esperado se considerarmos que a água
desempenha um papel importante na absorção de nitrogênio pelas plantas
e, portanto, na absorção de outros nutrientes (Artur et al., 2014) . Esses
autores encontraram interação significativa entre as taxas de nitrogênio e enxofre em
termos da quantidade de água consumida pelas plantas de Brachiaria
brizantha. Eles argumentaram que o enxofre exigido pelas plantas, embora
pequeno, está intimamente relacionado com a absorção de nitrogênio e
o metabolismo nas plantas. Isso explica porque altas proporções entre
nitrogênio e enxofre foram encontradas durante as estações úmidas (Fig.
6), períodos em que maior disponibilidade de água e menor concentração
de SO2 foram observadas (Fig. 1). Altas relações N/P foram consequência
de altas concentrações de N e/ou baixos níveis de P no azevém cv. Lema
exposto no campo durante as estações chuvosas (Fig. 6). Huang e outros.
(2012) afirmaram que várias espécies possuem teores foliares de N e P
positivamente correlacionados em um nível altamente significativo, a fim
de não limitar sua produtividade. No entanto, esta associação não foi
comprovada no presente estudo, conforme demonstrado pela análise PCA
(fig. 3). Os vetores de P e N posicionados em lados opostos do eixo 1
indicaram que o equilíbrio estequiométrico entre ambos os elementos foi
alterado por aumentos na deposição atmosférica de compostos de N
possivelmente de origem antropogênica. De fato, dependendo das
características intrínsecas das espécies, a alta disponibilidade de N no
ambiente
emnão garante ovivos.
organismos alto acúmulo de outros elementos (Güsewell,
2004), inclusive o P. Assim, a relação N/P nas folhas também foi uma
medida da potencial limitação do P não apenas às plantas bioindicadoras,
mas também às culturas e plantas nativas dos ecossistemas florestais da
RMC, segundo Huang et al. (2012).
4. Conclusões
Os resultados nos levaram às seguintes conclusões: (a) Razões de
enriquecimento (ER) significativamente maiores indicaram que o azevém
cv. Lema foi a espécie acumuladora mais adequada para o biomonitoramento
do risco de contaminação associado à deposição de N, S, Mg, Fe, Mn, Cu
e Zn de diversas fontes de emissão na RMC, como tráfego de veículos,
indústrias petroquímicas e práticas agrícolas; (b) Razões de enriquecimento
significativamente mais altas também revelaram que
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P. Bulbovas et ai. / Ecotoxicologia e Segurança Ambiental 118 (2015) 149–157
as goiabeiras foram as espécies acumuladoras mais adequadas para o biomonitoramento
das deposições de K, Ca, P e B provenientes de adubações de culturas, como a
aplicação de vinhaça em canaviais extensivos, rica em K; entre outros nutrientes; (c)
Com base nas referidas capacidades de biomonitoramento de ambas as espécies
acumuladoras, podemos afirmar que a deposição de nutrientes associada à poluição do
ar é espacialmente homogênea em toda a área de estudo; (d) Em contraste, clara
sazonalidade no risco de contaminação por insumos nutricionais foi evidenciada por
ambas as cultivares acumuladoras, seja em resposta à forte sazonalidade climática que
influencia a dispersão da poluição do ar ou a práticas agrícolas específicas; risco de
contaminação significativamente maior por S, Fe (indicado por plantas de azevém), K
e B (indicado por plantas de goiabeira) ocorreu durante a estação seca; maior risco de
contaminação indicado pelo maior ER de Mn, Cu e Zn, bem como das relações N/S e N/
P no azevém cv. As amostras de folhas de Lema foram destacadas durante a estação
chuvosa.
Agradecimentos
Os autores agradecem ao Programa SISBIOTA-BRASIL (proc. CNPQ 563335/2010;
proc. FAPESP 2010/52319-2) pelo apoio financeiro.
The Refinaria de Paulínia (REPLAN), Usina Ester, Fazenda São José, Sítio Americana,
Cooperativa Agropecuária Holambra, Haras Patente, sítio Cosmópolis, Áreas de
Relevante Interesse Ecológico “Mata da Santa Genebra”, Prefeitura de Paulínia,
Companhia de Saneamento Básico do Estado de São Paulo (SABESP) por permitir a
exposição das plantas em suas próprias áreas; Norddeutsche Pflanzenzucht Hans Georg
Lembke KG (NPZ-Lembke) pela doação de sementes de azevém cv.
Lema Coordenação Especial para Restauração de Áreas Degradadas CERAD e Paulo
RT Ortiz pela elaboração do Mapa (material complementar); Amariles C. de Souza,
Andressa R. dos Santos, Cristiane Aguiar Silva, Francisco R. da Silva, Leonardo K.
Fujita, Patricia Giampaoli, Solange E. Brandão e Valdenice S. Amorim, pela assistência
técnica.
Apêndice A. Material suplementar
Dados complementares associados a este artigo podem ser encontrados na versão
online em http://dx.doi.org/10.1016/j.ecoenv.2015.04. 024.
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