Biologia Evolutiva do Desenvolvimento (Evo-Devo): Passado, Presente e Futuro

Brian K. Hall

Introdução

Biologia evolutiva do desenvolvimento (evo-devo) é o nome da parte da biologia

envolvida na compreensão de como as alterações nos mecanismos de desenvolvimento
embrionário influenciam ou direcionam as mudanças evolutivas em qualquer e todas as fases
do ciclo de vida. O campo se tornou enorme nos últimos anos; McCain (2009) analisou milhares
de artigos publicados entre 1975 e 2004 em seu estudo sobre o impacto de um dos primeiros
praticantes da evo-devo, Conrad Hal Waddington. Consequentemente, o que se segue é minha
perspectiva sobre o passado, o presente e o futuro da evo-devo. Peço desculpas antecipadamente
aos pesquisadores cujas contribuições são sub-representadas.
Embora geralmente não seja considerado o “pai fundador” do campo, o termo “biologia
evolutiva do desenvolvimento” parece ter sido usado na publicação em 1983 pelo zoólogo e
posteriormente ambientalista, Peter Calow, da Universidade de Sheffield, na Inglaterra. Em um
livro anterior, Calow (1978) forneceu um tratamento influente dos ciclos de vida dos pontos de
vista desenvolvimental, evolucionário e fisiológico. Calow incluiu um capítulo sobre evolução
e desenvolvimento (em si mesmo incomum na época) em seu livro de 1983, Evolutionary
Principles, publicado por Blackie em sua Tertiary Level Biology Series. Calow descreveu o
campo da evolução e do desenvolvimento como “biologia evolutiva do desenvolvimento”,
observando que “a área é relativamente nova e complexa, portanto o leitor não deve esperar
encontrar tratamentos totalmente abrangentes na literatura” (p. 80).
Em seu livro de apenas 100 páginas e 105 referências e ao contrário de muitas opiniões
anteriores, Calow enfatizou que a seleção natural poderia e agia em qualquer estágio do ciclo
de vida dos organismos multicelulares, uma conclusão a que tinha chego um dos fundadores da
embriologia evolutiva 109 anos antes. Em seu primeiro artigo sobre o desenvolvimento do
tubarão, Francis Balfour defendeu o papel da seleção no desenvolvimento embrionário como
talvez ainda mais relevante para a evolução do que a seleção no adulto: “Não vejo razão para
duvidar que o embrião nos primeiros períodos de desenvolvimento seja tão sujeito às leis da
seleção natural como o animal em qualquer outro período. Na verdade, parece-me haver
motivos para pensar que é mais assim. (Balfour 1874, p. 343)”.
Embora as raízes da evo-devo sejam profundas (Gould 1977; Bonner 1982; Arthur
1988; Hall e Olson 2003; Laubichler e Maienschein 2007; Olsson et al. 2009), a evo-devo está
apenas começando. Na introdução à publicação do simpósio para os vencedores da Medalha
Kowalevsky realizado em janeiro de 2003 (publicado em 2004) para reconhecer a pesquisa dos
primeiros recipientes da medalha Kowalevsky, Laubichler e Wagner concluíram que “Segundo
todos os relatos, 'evo-devo' chegou. Agora está solidamente entrincheirado na estrutura
conceitual da biologia moderna e tem todas as marcas de uma nova disciplina, como
representação em sociedades profissionais, periódicos científicos dedicados ao campo,
programas acadêmicos e busca de emprego, painéis em agências de financiamento, livros
didáticos, etc.” (2004, p.1) Oito anos depois, aulas, cursos, workshops, bolsas de pós-
doutorado, cargos de professores, cátedras universitárias e painéis de seleção de bolsas de
pesquisa em evo-devo são generalizados.
Tomei “Biologia Evolutiva do Desenvolvimento” como título para meu livro de 1992
(Hall 1992), que se propôs a resumir o que então se sabia sobre as origens do campo, sua história
e seu papel na contribuição para o processo evolutivo. Vou fazer um pouco do mesmo neste
texto. Por quê? Porque só podemos apreciar as perspectivas futuras da evo-devo no contexto de
seu passado. Que perguntas estavam sendo feitas sobre os embriões e o desenvolvimento? A
quais organismos essas questões foram dirigidas? Se estivéssemos buscando uma ampla teoria
abrangente de evo-devo que se aplicasse a toda a vida animal ou diferenças que caracterizassem
graus de organização biológica - reinos, filos, classes, até mesmo espécies individuais. O que
estava faltando nas abordagens predominantes da evolução que exigiam essa nova abordagem
de desenvolvimento?

Origens da Evo-Devo
Volto ao final do século XIX, quando encontramos as origens da evo-devo na pesquisa
de indivíduos na Inglaterra (principalmente Trinity College, Cambridge) e na Europa
Continental. Esses morfologistas evolucionários/embriologistas evolucionários foram atraídos
para esta pesquisa após as publicações de A Origem das Espécies de Charles Darwin (Darwin
1859) e a teoria de Ernst Haeckel que a ontogenia recapitula a filogenia (Haeckel 1866).
Paradoxalmente, o primeiro estudo publicado testando a teoria de Darwin usando embriões e
larvas - o estudo de Fritz Müller sobre histórias de vida de crustáceos (Müller 1864) - mostrou
que a ontogenia poderia ser usada para entender padrões de história evolutiva (filogenia) e que
mecanismos poderiam ser procurados na ontogenia. As estratégias de história de vida dos
crustáceos foram tão variadas que Müller descobriu que poderia usar os detalhes e as variedades
dos estágios da história de vida para construir uma filogenia das relações dos crustáceos.
Haeckel assumiu exatamente a posição oposta. Haeckel teorizou que a filogenia explica a
ontogenia e ergueu sua Lei Biogenética com base nisso.
Os embriões forneceram a maneira de estudar a evolução. O registro fóssil estava
incompleto. Os embriões, por outro lado, registraram em seu desenvolvimento a história de
seus ancestrais. Essa história deve ser lida com muito cuidado; havia lacunas no registro e as
especializações secundárias, como a placenta, podiam confundir os incautos (Bowler 1996;
Hall 1999). No entanto, do final da década de 1860 ou início da década de 1870 até meados da
década de 1880, a embriologia evolutiva foi o campo que atraiu os melhores e mais brilhantes
zoólogos. Atraiu aqueles que queriam estudar embriões em laboratório ou no campo e aqueles
que queriam achar embriões de "elos perdidos" como o ornitorrinco (pensado para ligar répteis
e mamíferos), peixes pulmonados (pensados para ligar peixes e tetrápodes), e o verme Peripatus
(pensado para ligar insetos e artrópodes) em lugares como Austrália, América do Sul e África
(Hall 1999, 2001; MacLeod 1994; Bowler 1996; Laubichler e Maienschein 2007). William
Bateson, o zoólogo inglês que cunhou o nome de “genética”, começou sua carreira como
embriologista evolutivo. Relembrando sua carreira, Bateson comentou que “a morfologia era
estudada porque era o material que se acreditava ser o mais favorável para a elucidação dos
problemas da evolução, e todos pensávamos que na embriologia a quintessência da verdade
morfológica era mais palpavelmente apresentada. Portanto, todo aspirante a zoólogo era um
embriologista, e o único tópico da conversa profissional era a evolução. (Bateson 1922, p. 56)”.
A frustração com a reconstrução de árvores evolutivas a partir de sequências
embrionárias, o surgimento de abordagens experimentais e fisiológicas para o desenvolvimento
embrionário na década de 1880 e a redescoberta da genética Mendeliana em 1900 lançaram a
embriologia evolutiva em um retrocesso do qual levaria um século para ressurgir. Os princípios
de Mendel, juntamente com estudos sobre a mosca da fruta Drosophila, forneceram uma base
poderosa sobre a qual a nova ciência da genética foi construída. A publicação do livro influente
de Dobzhansky (1937), "Genética e a Origem das Espécies", forneceu uma base para a
compreensão da evolução por meio da genética populacional, cujos modelos matemáticos
foram desenvolvidos em 1920.
Em meados do século XX, a manutenção das características dos organismos, a variação
dessas características e a origem de novas características pareciam explicáveis por uma fusão
da genética mendeliana com a genética populacional. Paradoxalmente, o uso de Drosophila
como organismo modelo para a genética eliminou os papéis do desenvolvimento embrionário
e do meio ambiente da discussão e da teoria evolucionária; os organismos consanguíneos de
laboratório não exibem nenhuma variação e adaptabilidade vistas na natureza.
O Século XX
Apesar das valentes tentativas de um punhado de pesquisadores individuais durante as
primeiras seis décadas do século XX, ligar embriões e evolução não deu retorno até que o livro
Ontogenia e Filogenia de Stephen J. Gould foi publicado em 1977. Com 501 páginas, este não
foi de leitura fácil, especialmente porque a primeira metade era uma história detalhada da
maneira como o desenvolvimento e a evolução (ontogenia e filogenia - os termos propostos por
Haeckel) foram relacionados no passado e o passado para Gould começou em 450 AC. Este
tour de force histórico foi importante; Gould nos lembrou, pois, de fato havíamos esquecido,
que há milênios buscamos relações entre desenvolvimento e evolução. A segunda metade do
livro de Gould foi igualmente importante porque revisitou um conceito concebido por Haeckel
na década de 1860 e elaborado por Gavin de Beer na década de 1930 (de Beer 1930), mas então
praticamente abandonado. O conceito de Haeckel e de Beer é resumido na palavra
"heterocronia" - mudanças no tempo dos processos de desenvolvimento entre um descendente
e seus ancestrais (Zelditch 2001; Willmore 2010). O insight de De Beer foi fazer estudos
mostrando que os genes afetavam as taxas de processos fisiológicos em insetos (Goldschmidt
1918) e ver que as taxas de desenvolvimento devem mudar durante a evolução. Aqui estava
uma maneira pela qual a embriologia comparativa poderia ser investigada em uma estrutura
evolutiva (filogenética). A heterocronia como mecanismo de desenvolvimento operando
durante o desenvolvimento individual podia ser selecionada e, portanto, era importante na
mudança evolutiva; a heterocronia era um “mecanismo de desenvolvimento evolutivo” (Hall e
Olson 2003).
Julian Huxley, um dos fundadores da síntese moderna da evolução, reconheceu a
importância do estudo dos genes em desenvolvimento para a evolução - “um estudo dos genes
durante o desenvolvimento é tão essencial para a compreensão da evolução quanto o estudo da
mutação e da seleção” (Huxley 1942, p. 8) - mas mesmo Huxley negligenciou incorporar o
desenvolvimento à teoria evolutiva. Outros fundadores da síntese moderna, como Ernst Mayr,
falavam de uma biologia interna (à qual pertencia o desenvolvimento) e de uma biologia externa
(evolução, interações ecológicas) como se as duas fossem separadas e não se
sobrepusessem/interagissem uma com a outra (Mayr 1982, 1997).
Já que era difícil comparar ancestrais e seus descendentes, os organismos vivos foram
comparados uns com os outros, inicialmente em amplas divisões, como filos e classes
(homologia das interações dos tecidos que iniciam o desenvolvimento da cartilagem de Meckel
na mandíbula inferior de anfíbios, pássaros, e mamíferos (Goodwin et al. 1983), por exemplo),
mas cada vez mais através de lacunas evolutivas menores, a ponto de pares de espécies do
mesmo gênero (espécies congenéricas) poderem ser comparadas (perda do estágio larval de um
de um par de ouriços-do-mar congenéricos (Raff 1992), por exemplo), mudanças nos processos
de desenvolvimento em linhagens consanguíneas de uma única espécie de animal de laboratório
poderiam ser comparadas a experimentos em evo-devo (alterações no tempo (heterocronia) das
interações dos tecidos responsáveis pela indução da mandíbula inferior em três cepas
consanguíneas de camundongos (C57BL, C3H / He, CBA / J) por MacDonald e Hall (2001),
por exemplo) até os dias atuais, quando a variação em indivíduos de uma única espécie está
revelando os mecanismos subjacentes à manutenção da variação natural nos processos de
desenvolvimento sobre os quais a seleção natural pode atuar - como na correlação da distância
genética entre os indivíduos em relação à variação no tempo de eventos de desenvolvimento do
caracol de lagoa, Radix balthica por Tills et al. (2011).
Evo-devo explodiu quando heterocronia foi encontrada em todos os lugares. Ao longo
do caminho, a heterocronia tornou-se um termo tão difundido que perdeu parte de seu poder
explicativo; qualquer mudança no tempo tornou-se heterocrônica, evolutivamente relevante ou
não (Zelditch 2001, especialmente pp. vii – ix).
 O próximo grande impulso para evo-devo não foi a ressurreição de um mecanismo de
desenvolvimento evolutivo conhecido anteriormente, mas a descoberta de que todos os animais
(subsequentemente mostrado para todas as plantas e fungos também) compartilham genes que
contêm uma sequência de 180 bp conhecida como homeobox e que esses genes, conhecidos
como genes homeobox, homeóticos ou Hox, são responsáveis por determinar que os animais
têm um lado anterior e um posterior, um dorsal e um ventral, e regiões específicas
(frequentemente como segmentos repetidos) ao longo do eixo do corpo - cabeça em um cauda
final na outra, tórax na frente do abdômen, asas em um par específico de segmentos e assim por
diante (Lewis 1978; Gehring 1985, 1998; Averof 1997; Grenier et al. 1997; Carroll 2008).
Genes “mestres”, também conhecidos como genes de desenvolvimento ou reguladores,
foram descobertos. Um dos mais bem compreendidos desses genes é conhecido como Pax-6
em vertebrados e eyeless (ey) em Drosophila. Conforme determinado por sua sequência de
DNA, os ortólogos de Pax-6 estão presentes em todo o Reino Animal. Conforme determinado
a partir de estudos funcionais, o papel do Pax-6 na anteriorização do embrião e na formação de
estruturas sensoriais anteriores também é conservado em todo o Reino Animal. Embora mais
conhecido como o principal gene que controla o desenvolvimento do olho, o Pax-6 funciona
em organismos sem olhos, refletindo seu antigo papel no desenvolvimento. Na verdade, olhos
de moscas da fruta podem iniciar olhos em sapos e Pax-6 de sapos pode iniciar olhos em
Drosophila (Dahl et al. 1997; Suga et al. 2010). Aqui está uma conservação genética
surpreendente e anteriormente impensada em animais cuja morfologia varia enormemente.
Heterocronia, genes homeóticos, relações cada vez mais resolvidas entre organismos
(árvores filogenéticas) e uma apreciação durante os anos 1980 e 1990 da importância das
interações ecológicas e entre espécies levaram evo-devo a uma posição em que os objetivos da
evo-devo poderiam ser declarados:
• A origem e evolução do desenvolvimento embrionário;
• O papel das modificações dos processos de desenvolvimento na produção de novos
recursos;
• Como a plasticidade adaptativa do desenvolvimento facilita a origem e manutenção de
ciclos de vida complexos com embriões, larvas e adultos; e
• Como os organismos em desenvolvimento interagem com seu ambiente ecológico para
facilitar a mudança evolutiva (Hall 2000; West-Eberhard 2003).
Outros tinham listas semelhantes. Müller (2007a, b) e Collins et al. (2007) listou sete
abordagens e objetivos da evo-devo:
• A origem dos sistemas de desenvolvimento;
• A evolução dos sistemas de desenvolvimento;
• Modificações de tempo e contexto dos processos de desenvolvimento;
• Interações ambiente-desenvolvimento;
• Manutenção da variação fenotípica;
• Origem da novidade fenotípica; e
• Integração de mecanismos genéticos e epigenéticos.

Os programas de pesquisa em evo-devo são comparativos e experimentais (Hall 1999;

Raff e Love 2004). Cada vez mais, eles envolvem o que Laubichler (2007) chama de "genética
evolutiva do desenvolvimento". Em busca de sua análise da integração de desenvolvimento,
evolução e ecologia, Collins et al. (2007) analisaram três sistemas modelo - reprodução do cão
doméstico Canis familiaris, pesquisa sobre uma anêmona marinha Nematostella vectensis e
pesquisa sobre desenvolvimento/evolução de chifres em escaravelhos do gênero Onthophagus
- e desenvolvimento/evolução de membros de vertebrados e dentes de mamíferos. Em uma
abordagem muito diferente, McCain (2010) identificou tendências em evo-devo entre 1996 e
2008, analisando ligações entre a literatura no que ela identificou como três periódicos centrais
de evo-devo [Evolution & Development; Development, Genes & Evolution; e o Journal of
Experimental Zoology (Parte B)]. Sua análise merece um exame mais detalhado, assim como
um estudo anterior no qual a pesquisa de Conrad Waddington foi usada para rastrear o
surgimento da evo-devo (McCain, 2009).
Fundamentais para nossa capacidade de responder a essas perguntas e avaliar esses
sistemas modelo são uma base sólida para garantir que estamos comparando os mesmos
organismos / processos/genes - o conceito biológico central de homologia (Hall 1994, 2012) -
e nossa capacidade de determinar o direção da mudança evolutiva devido ao desenvolvimento
de árvores filogenéticas robustas de relacionamentos (Valentine 2004; Erwin et al. 2011).
Temos os sistemas modelo e temos a metodologia, mas ainda não temos a teoria necessária.
Em sua análise do status da modelagem em evo-devo, Collins et al. (2007) concluíram que
“esses modelos são principalmente diagramáticos e funcionais; muito poucos modelos
analíticos e preditivos existem em Evo-Devo” (p. 373). Em parte, eles veem essa deficiência
residindo na confiança da evo-devo na genética do desenvolvimento em vez da teoria evolutiva,
uma posição que está mudando lentamente.

O presente
A genética molecular revolucionou a evo-devo nas últimas duas décadas. Integrar nossa
compreensão molecular em expansão com mecanismos que operam na célula ou em outros
níveis (tecidos, órgãos, organismo inteiro, interações organismo-ambiente; Quadro 1) foi e
continua sendo um objetivo principal e um desafio para a evo-devo. Essencialmente, envolve a
abertura da caixa preta entre genótipo e fenótipo, retirando o que é encontrado na caixa e como
ele se ajusta e, em seguida, determinando como colocar o conteúdo de volta na caixa (Hall
1999, 2003a, b; West-Eberhard 2003; Carroll et al. 2005). Um dos itens encontrados na caixa
preta é conhecido como epigenética.

Quadro 1. Uma amostra de mecanismos evolutivos de desenvolvimento operando em vários

níveis.
Gene Regulação, redes, interações, tamanho do genoma, processos
epigenéticos (metilação, impressão, inativação cromossômica)
Célula Divisão, migração, condensação, diferenciação, interação,
padronização, morfogênese, indução embrionária
Tecido, órgão Diferenciação, especialização, induções embrionárias, interações
epitelial-mesenquimal, crescimento
Organismo Repadronização ontogenética, assimilação genética, plasticidade
fenotípica, polimorfismo, funcional morfologia
Ambiente Respostas fenotípicas a produtos químicos liberados por predadores,
presas e suprimentos alimentares; temperatura; aglomeração

Epigenética
Muitos dos controles sobre a regulação e função do gene são incluídos no termo
"epigenética", termo cunhado pelo geneticista e embriologista britânico Conrad Waddington
para os fatores causais que controlam a ação do gene durante o desenvolvimento (Waddington
1940; e veja os artigos em Hall e Laubichler 2009). Hall (1992) definiu epigenética como “a
soma dos fatores genéticos e não genéticos agindo sobre as células para controlar seletivamente
a expressão do gene que produz o aumento da complexidade fenotípica durante o
desenvolvimento” (1992, p. 89). A isso, eu apenas acrescentaria “e evolução” no final. A
epigenética ainda é usada com esse significado original, mas cada vez mais vem sendo aplicada
no nível molecular para alterações hereditárias no DNA, exceto alterações nas bases de
nucleotídeos. Essas mudanças incluem metilação, impressão e regulação da cromatina - que são
conhecidas há algum tempo (Biémont 2010; Hallgrímsson e Hall 2011; Moazed 2011; Molaro
et al. 2011) - e regulação de genes por pequenas moléculas de RNA, especialmente miRNAs
(Kosik 2009; Hallgrímsson e Hall 2011). Este segundo sistema de herança, agora muito bem
caracterizado, foi apreciado em sua infância por John Maynard Smith, um importante teórico
da evolução do século XX: “Há um segundo sistema de herança - um sistema de herança
epigenética - além do sistema baseado na sequência de DNA que liga gerações sexuais
(Maynard Smith 1989, p. 11).
O aspecto hereditário da epigenética nos mostrou que os organismos não começam suas
vidas como DNA nuclear nu. Eles possuem DNA em suas mitocôndrias, "marcas" epigenéticas
em seu DNA nuclear e herdam mRNA e proteínas que foram produzidas sob o controle do
DNA de sua mãe e depositadas no citoplasma do ovo. A epigenética fornece outro, mas não o
único outro, meio pelo qual a informação hereditária opera no desenvolvimento do organismo.
A capacidade de aprender comportamentos, interagir com os ambientes e construir nichos
(Laland et al. 2008; Gissis e Jablonka 2011) são três mecanismos adicionais apresentados a
seguir.

Mecanimos integrados
Estudos integrados usando biologia molecular, genética molecular, biologia do
desenvolvimento, filogenética, paleontologia e paleobiologia molecular estão revelando
informações anteriormente inimagináveis sobre como as características mudam durante a
evolução (Erwin e Wing 2000; Hall 2002; Wilkins 2002, 2007; Carroll et al. 2005; Peterson et
al. 2007; Raff 2007; Erwin et al. 2011). Um exemplo é o surgimento da paleobiologia como
uma disciplina que trouxe a teoria evolutiva de volta à paleontologia e incorporou abordagens
de desenvolvimento, filogenéticas e ambientais em uma perspectiva biológica de fósseis. A
revista Paleobiology comemorou seu 25º aniversário em 2000 com uma edição especial, Deep
Time: Paleobiology's Perspective, publicado como um suplemento ao volume 26. Um volume
editado de 26 ensaios por paleontólogos importantes e publicado em 2009 demonstra a
amplitude e profundidade do conhecimento alcançado pela paleobiologia como “A Revolução
Paleobiológica” (Sepkoski e Ruse 2009).
Há muito tempo reconhecemos que o desenvolvimento é responsável por introduzir
variação no nível do indivíduo (Darwin 1859; Thomson 1988; Hallgrímsson e Hall 2005;
Salazar-Ciudad 2006; Fusco e Minelli 2010). Muitas das pesquisas em evo-devo, no entanto,
foram conduzidas em características de organismos que típicas de grupos particulares e cuja
origem evolutiva foi afastou-se muito (transição é o termo frequentemente usado para a
mudança, novidade ou inovação para o caráter) de caráteres anteriores (Brylski e Hall 1988a,
b; Hall e Kerney 2012). Exemplos importantes incluem penas e a origem de pássaros/voo (Prum
e Brush 2002; Xu et al. 2011), flores e a origem de plantas terrestres (Niklas 1997; Leliaert et
al. 2011), asas e a origem de insetos (Carroll et al. 1995; Abouheif andWray 2002) e cascos e
a origem das tartarugas (Gilbert et al. 2001; Rieppel 2001; Willmore 2010). Na verdade, alguns
pesquisadores veem a maior contribuição da evo-devo (e sua maior contribuição para expandir
a síntese moderna da evolução) como sendo o de fornecer uma base teórica da biologia do
desenvolvimento para a origem das novidades (Müller e Wagner 1991; Müller 2007a, b
Pigliucci e Müller 2010).
Novos grupos de organismos, representados por novas classes ou ordens, podem surgir
lentamente por meio do acúmulo gradual de novos caráteres ou podem surgir mais rapidamente
por meio de inovações-chave (a origem de asas ou pulmões, por exemplo) ou por meio de
mudanças coordenadas em diferentes caráteres como visto na origem dos pulmões, ossículos
do ouvido médio e na transformação das nadadeiras em membros na origem dos tetrápodes
(Thomson 1988; Shubin et al. 1997). É assim que as mudanças microevolutivas dentro das
espécies estão ligadas às mudanças macroevolutivas, conforme refletido nos níveis de
classificação: “as análises cuidadosas das diferenças nas vias entre os organismos de relação
filogenética conhecida” (Thomson 1988, p. 138).
 A lista de mecanismos resumidos no Quadro 1 implica que os mecanismos de
desenvolvimento evolutivo não são todos encontrados nos genes, embora todos tenham uma
base genética. Isso ocorre porque novos mecanismos surgem à medida que o desenvolvimento
avança. Os mecanismos de desenvolvimento evolutivo podem ser genéticos, celulares, de
desenvolvimento, fisiológicos, hormonais ou qualquer combinação destes. O desenvolvimento
embrionário é hierárquico, com novas propriedades e mecanismos emergindo conforme o
desenvolvimento se desdobra, cada um dependente do estágio e processos que os precedem. A
única célula que é o óvulo fertilizado não pode mostrar nenhuma das interações célula a célula
que caracterizam o embrião multicelular, algumas das quais ocorrem porque as células
assumem novas posições no embrião por meio de migração ativa. A elucidação recente das
redes gênicas está fornecendo o vínculo regulatório entre o genótipo e os módulos celulares
(Davidson 2006; Davidson e Erwin 2006; Wagner et al. 2007; Wilkins 2007). Induções
embrionárias, tecido, órgão e interações funcionais ligam a atividade celular ao fenótipo. O
início do movimento embrionário dá início a um novo tipo de processo, que é a interação entre
tecidos e órgãos em desenvolvimento, como ossos e músculos (Quadro 1; e ver Hall 1999,
2003a, b; Wilkins 2002; Hall e Olson 2003).
Algumas das informações mais surpreendentes vieram da descoberta de que diferentes
tipos morfológicos de algumas espécies (freqüentemente chamadas de morfos) surgem após
interações com indivíduos de outras espécies. Estes variam de espécies que vivem em
sociedades com diferentes formas de história de vida [a sinalização química entre os indivíduos
determina o equilíbrio das operárias e soldados nas colônias de formigas (Nijhout 1999);
produtos químicos produzidos por girinos predadores de camarões induzem a formação de um
capacete protetor e o aumento da cabeça no camarão d'água Daphnia (Petrusek et al. 2009)]; a
densidade de girinos e/ou a quantidade de alimento que promove o desenvolvimento de grandes
girinos canibais em espécies como o sapo Scaphiopus multiplicatus do Novo México (Pfennig
1992; Ledón-Rettig e Pfenning 2011); folhas de amentilhos que imitam larvas de mariposa em
resposta aos níveis sazonais de tanino produzidos pelos carvalhos quando os amentilhos ou as
folhas estão nas árvores (Greene 1989, 1999); e interações de espécies bacterianas, virais e
eucarióticas no intestino humano umas com as outras e o papel desta microbiota na manutenção
da saúde de seus hospedeiros humanos (Clemente et al. 2012).

O futuro
Claro, é impossível dizer qual será o futuro da evo-devo ou o que a evo-devo trará para
o futuro. No entanto, dada a dramática história passada de ligações entre desenvolvimento e
evolução, é interessante especular sobre o futuro. Poderia ser “mais do mesmo”, com evo-devo
continuando a nos informar de como as mudanças no desenvolvimento se relacionam com as
mudanças na evolução. Ou a evo-devo pode mudar.

Evo-devo mais prefixos e sufixos infinitos

A última década viu a adição de modificadores à evo-devo para refletir sua absorção de outros
campos. Assim:
• Eco-evo–devo traz a ecologia para a evo-devo (Hall 2003a; Gilbert and Apel 2008).
• A construção do nicho-evo-devo vincula o desenvolvimento ao papel evolutivo dos
organismos que constroem elementos essenciais de seu nicho, como ninhos ou túneis
(Laland et al. 2008).
• Behav-evo-devo é o uso de mecanismos de desenvolvimento evolutivo para explicar a
origem de comportamentos, aprendizado e linguagem (Lickliter 2007; Bertossa 2011;
Hoang et al. 2011; Hall 2012).
• Evo-devo-medicina é a aplicação da evo-devo na prática médica (Gluckman et al.
2009).
 O futuro da evo-devo pode ser uma continuação desta tendência: evo-devo-fisiologia;
evo-devo-evolução da história de vida.

Devo-Evo
Ou pode ser que a evo-devo seja substituída pelo que tem sido chamado de evolução do
desenvolvimento ou desenvol-evol (Hall 2000; Wagner 2000).
Qual é a diferença entre evo-devo e devo-evo? Evo-devo procura situar o
desenvolvimento dentro do estudo da evolução (Carroll 2008). Devo-evo busca gerar uma nova
teoria da evolução baseada no desenvolvimento. Gunter Wagner e seus colegas (Wagner 2000;
Wagner et al. 2000; Wagner e Larsson 2003), por exemplo, mantêm que compreender (1) a
origem das inovações (novidades), (2) porque o desenvolvimento é restringido ao longo de
caminhos específicos e (3) como novas propriedades surgem na evolução, requer uma
abordagem que é fundamentalmente evolutiva (devo-evo) ao invés de desenvolvimentista (evo-
devo).
Devo-evo forneceria uma nova teoria da origem de novas estruturas e comportamentos,
com a evolução baseada na genética de populações continuando a explicar a variação nos
fenótipos existentes e diferentes teorias para explicar a evolução do novo e a manutenção do
antigo (Hallgrímsson e Hall 2005, 2011). Ken Weiss enfatizou isso em uma discussão sobre a
importância da construção de nicho e da evolução orientada pelo comportamento quando
concluiu que "a divergência local pode ser alcançada por classificação comportamental pela
qual os organismos encontram ou modificam nichos locais de acordo com suas habilidades,
mas isso não precisa envolver diferenças de aptidão e nem mesmo ser baseadas na herança
genética” (Weiss 2004, p. 203).

Evo–devo=Evo
Or, it could be, as Scott Gilbert mused, “that sooner or later, the term ‘evo–devo’ will be
abandoned, because at that time it will have become synonymous with ‘evolutionary biology”
(Gilbert 2009, p. 332). The Modern Synthesis forged in the 1930s and 1940s will become the
“Expanded Modern Synthesis” or the “Extended Synthesis” of the twenty-first century.
Although there were calls in the past for the replacement of the modern synthesis, the
expectation now is an expanded synthesis that incorporates development (Müller 2007a, b;
Pigliucci and Müller 2010). Sommer (2009), who evaluated the various likely fates of evo–
devo, demonstrated that “a synthesis of evo–devo with population genetics and evolutionary
ecology is needed to meet future challenges” (p. 416), those challenges being to understand
phenotypic change and novelty (his call for researchers to choose a limited number of model
organisms goes against a major trend in evo-devo, which is to expand the numbers of organisms
under investigation).
Ou, pode ser, como Scott Gilbert pensou, “que mais cedo ou mais tarde, o termo 'evo-devo' será
abandonado, porque naquela época terá se tornado sinônimo de 'biologia evolutiva” (Gilbert
2009, p. 332). A Síntese Moderna forjada nas décadas de 1930 e 1940 se tornará a “Síntese
Moderna Expandida” ou a “Síntese Estendida” do século XXI. Embora no passado houvesse
apelos para a substituição da síntese moderna, a expectativa agora é uma síntese ampliada que
incorpore o desenvolvimento (Müller 2007a, b; Pigliucci e Müller 2010). Sommer (2009), que
avaliou os vários destinos prováveis da evo-devo, demonstrou que “uma síntese da evo-devo
com genética populacional e ecologia evolutiva é necessária para enfrentar os desafios futuros”
(p. 416), sendo esses desafios compreender as mudanças e novidades fenotípicas.

Unificação
Uma síntese expandida será mais do que apenas a síntese moderna mais evo-devo.
Laubichler (2010) argumenta que “a natureza revolucionária da evo-devo reside
precisamente em seu retorno a uma concepção mais inclusiva da evolução fenotípica, uma que
se assemelhe mais ao arcabouço conceitual de Darwin e das primeiras gerações de
evolucionistas do que o mais estreitamente focado interpretação da Síntese Moderna” (p. 199).
Laubichler está se referindo à separação do estudo de hereditariedade, desenvolvimento e
evolução no início do século XX (Allen 1975; Laubichler e Maienschein 2007; Deichman 2011)
e a necessidade de reunificar esses três antes de um relato completo de desenvolvimento,
evolução ou evo-devo pode ser feito. A biologia foi integrada no final do século XIX. A evo-
devo estará no centro das atenções quando forjarmos a biologia integrada do século XXI.
A unificação conceitual exigirá muito mais do que a adição de mais e mais sufixos e
prefixos até que toda a biologia seja enredada pela evo-devo. Como Laubichler (2007) aponta,
“qualquer síntese futura de evo-devo será conceitual ao invés de simplesmente orientada por
dados ... [e permitirá] a integração de mecanismos de desenvolvimento em explicações
evolutivas em um nível de resolução mais alto do que as ideias atuais sobre evolução regulatória
e a evolução do kit de ferramentas genéticas sugere” (pp. 343, 359). No mínimo, a unificação
envolverá genética molecular, desenvolvimento, paleontologia, sistemática, a natureza da
hereditariedade e o papel da ecologia e do meio ambiente.
A experiência do passado nos ensina que a unificação pode surgir a partir do
desenvolvimento de novas técnicas e métodos, como ocorreu com a capacidade de identificar
espécies biológicas, decifrar o código genético no DNA, sequenciar genomas e criar árvores
filogenéticas. A experiência também nos ensina que a unificação pode (é mais provável?) exigir
conceitos impensados e talvez revolucionários e/ou novas maneiras de integrar mecanismos de
sinalização que operam em diferentes níveis (genes, células, órgãos, organismos-ambiente). As
redes de regulação gênica discutidas acima fornecem tal avanço conceitual e integrativo no
nível da ação gênica, mas até agora elas não são suficientes para ligar a atividade dos genes às
atividades das células. A plasticidade fenotípica que liga o ambiente à resposta fenotípica é
integrativa no nível do ambiente-organismo, mas não no nível das células-genes. Percorremos
um caminho enormemente longo, mas temos um caminho ainda mais longo pela frente.

Traduzido de:
Hall, BK (2012). Evolutionary Developmental Biology (Evo-Devo): Past, Present, and Future.
Evo Edu Outreach 5:184–193 DOI 10.1007/s12052-012-0418-x

As referências bibliográficas podem ser encontradas no artigo original. Para acessar, use o Google Acadêmico.