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Capítulo 1 - Diversidade e Diagnose de Espécies de Marsupiais Brasileiros

Chapter · January 2012

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5 authors, including:

Rogério V. Rossi Ana Paula Carmignotto


Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT) Universidade Federal de São Carlos
84 PUBLICATIONS 1,256 CITATIONS 61 PUBLICATIONS 1,690 CITATIONS

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Marcus Vinicius Brandão de Oliveira Jorge José Cherem


University of São Paulo Instituto Tabuleiro
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UNIVERSIDADE FEDERAL
DE MATO GROSSO DO SUL
Reitora Esta edição tem o apoio do
Célia Maria Silva Correa Oliveira

Vice-Reitor
João Ricardo Filgueiras Tognini
IBAMA
Obra aprovada pelo M M A
CONSELHO EDITORIAL DA UFMS IBAMA - Instituto Brasileiro do Meio Ambiente
Resolução nº 00/12 e dos Recursos Naturais Renováveis
Diretoria de Gestão Estratégica
CONSELHO EDITORIAL Centro Nacional de Informação,
Dercir Pedro de Oliveira (Presidente) Tecnologias Ambientais e Editoração
Carmen de Jesus Samúdio
Celina Aparecida Garcia de Souza Nascimento
Claudete Cameschi de Souza
Edgar Aparecido da Costa. Fotos da capa:
Edgar Cézar Nolasco
Juliana Gualda Barros
Elcia Esnarriaga de Arruda
(foto à esquerda)
Gilberto Maia
Maria Rita Marques Leonardo G. Lessa
Maria Tereza Ferreira Duenhas Monreal (foto do centro)
Rosana Cristina Zanelatto Santos Nilton C. Cáceres
Sonia Regina Jurado (foto à direita)
Ynes da Silva Felix

Editora UFMS
Portão 14 - Estádio Morenão - Campus UFMS
Fone: (67) 3345-7200 - Campo Grande
editora@editora.ufms.br

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)


(Coordenadoria de Biblioteca Central – UFMS, Campo Grande, MS, Brasil)
2ª Edição

Campo Grande - MS
2012
© 2012 Nilton Carlos Cáceres

Proibida a reprodução total ou parcial por qualquer meio de impressão, em forma idêntica, resumida ou modificada,
em língua portuguesa ou qualquer outro idioma.
Depósito Legal na Biblioteca Nacional
Impresso no Brasil 2012.

Lista de Autores
Adriana de Arruda Bueno Universidade de São Paulo
Alexandra dos Santos Pires Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
Alexandre Ramlo Torre Palma Universidade Federal da Paraíba
Alfredo José Afonso Barbosa Universidade Federal de Minas Gerais
Ana Cláudia Delciellos Universidade Federal do Rio de Janeiro
Ana Paula Carmignotto Universidade Federal de São Carlos
Antônio Marcos Mello Moraes Universidade Federal do Rio de Janeiro
Bernardo Rodrigues Teixeira Instituto Oswaldo Cruz
Camila dos Santos de Barros Universidade de São Paulo
Cláudio Cézar Fonseca Universidade Federal de Viçosa
Cleuton Lima Miranda Museu Paraense Emílio Goeldi
Daniel Brito Universidade Federal de Goiás
Diego Astúa Universidade Federal de Pernambuco
Diogo Loretto Universidade Federal do Rio de Janeiro
Édison Vicente Oliveira Universidade Federal de Pernambuco
Emerson Monteiro Vieira Universidade de Brasília
Fernando A. dos Santos Fernandez Universidade Federal do Rio de Janeiro
Francisco Javier Goin Museu de La Plata (Argentina)
Frederico A.M. Valtuille Faleiro Universidade Federal de Goiás
Geruza Leal Melo Universidade Federal do Mato Grosso do Sul
Gualter Funk de Queiroz Universidade Federal de Minas Gerais
Helder José Faculdade Pitágoras de Linhares
Helena de Godoy Bergallo Universidade do Estado do Rio de Janeiro
Jan Nora Hokoç Universidade Federal do Rio de Janeiro
Jayme Augusto Prevedello Universidade Federal do Rio de Janeiro
Joaquim Trindade Filho Universidade Federal de Goiás
Jonas Sponchiado Universidade Federal de Santa Maria
Jorge José Cherem CAIPORA Cooperativa para Conservação da Natureza
José Carlos Nogueira Universidade Federal de Minas Gerais
Juliana Quadros Universidade Federal do Paraná (Campus Litoral)
Leonardo Guimarães Lessa Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri
Marcus V. Brandão Universidade Federal de São Carlos
Marcus Vinicius Vieira Universidade Federal do Rio de Janeiro
Maurício Eduardo Graipel Universidade Federal de Santa Catarina
Natália Fernandes Rossi Universidade de São Paulo
Nícholas Ferreira de Camargo Universidade de Brasília
Nilton Carlos Cáceres Universidade Federal de Santa Maria
Paula Koeler Lira Universidade Federal do Rio de Janeiro
Paulo De Marco Júnior Universidade Federal de Goiás
Pedro Marcos Linardi Universidade Federal de Minas Gerais
Peter Ahnelt University of Vienna (Áustria)
Poliana Mendes Universidade Federal de Goiás
Priscila Lemes Universidade Federal de Goiás
Rafael Dias Loyola Universidade Federal de Goiás
Renata Pardini Universidade de São Paulo
Ricardo Tadeu Santori Universidade do Estado do Rio de Janeiro
Rogério Vieira Rossi Universidade Federal do Mato Grosso
Rosana Gentile Instituto Oswaldo Cruz
Silene Maria de Araujo Lima Universidade Federal do Pará
Thais Kubik Martins Universidade de São Paulo
Thomas Püttker Universidade de São Paulo
Prefácio

Nunca foi tão urgente descrever, entender a organização e propor formas de usar a biodiversidade
e seus serviços de forma sustentável; o motivo é obvio: uma parcela crescente das espécies caminha em
direção à extinção global, enquanto as biotas perdem integridade e dão origem a novos arranjos bioló-
gicos, como os ecossistemas emergentes. Este sentido de urgência tem motivado uma parcela cada vez
maior da academia a ampliar e sintetizar o conhecimento sobre elementos chaves da diversidade biológica
brasileira. É neste contexto, e com tal ambição, que esta obra nos presenteia com um conjunto formidável
de informações sobre os marsupiais brasileiros: da biologia aos problemas de conservação. Estão aqui
descritas as 56 espécies que compõem, atualmente, a nossa fauna de marsupiais didelfídeos (as cuícas,
catitas e gambás), bem como constam aspectos de evolução, biogeografia, biologia dos organismos, uso
de habitat, demografia e dinâmica populacional, respostas às perturbações antrópicas e o papel de algumas
destas espécies no nível de ecossistema, agindo, por exemplo, como dispersores de sementes de uma
parte importante da flora florestal. Folheando os 24 capítulos não só apreendi sobre, mas também aprendi
com os marsupiais: como ecólogo me chamou atenção a possibilidade de que mesmo grupos de espécies
capazes de persistir, ou até mesmo proliferar em paisagens antrópicas, são vulneráveis às mudanças do
clima em escala regional. Como leigo, me atiça a curiosidade o fato de que até 10 espécies podem coexistir
em um mesmo local. Todavia, como ressaltado por vários autores, são ainda conspícuas as lacunas de
conhecimento, pois os estudos têm se concentrado na Floresta Atlântica, incluindo os estudos de longa
duração, tão necessários, mas ainda raros no mundo tropical. Além da contribuição científica evidente,
incluindo a definição da agenda científica futura, é preciso colocar a presente obra em outros contextos.
Devo mencionar que lugar de bicho é na natureza, mas eles precisam de um lugar cativo na academia,
na cultura, no imaginário da sociedade e, por fim, nas políticas públicas, para poderem lá persistir. São
esforços de síntese, como os condensados nesta obra, que nos ajudam a dar uma identidade taxonômica e
ecológica ao patrimônio biológico e, assim, ampliar o espaço da biodiversidade na agenda dos tomadores
de decisão. Nestes tempos de mudanças rápidas e drásticas, dar cara, voz e destino adequado à biodi-
versidade é, sem dúvida, um enorme desafio científico, mas também um valor social a ser construído;
longo caminho a ser pavimentado “obra a obra”. Eu agradeço aos autores por nos fornecerem este relato
rico e estimulante sobre os marsupiais brasileiros, mas também por compartilharem e serem cúmplices
desses desafios.

Marcelo Tabarelli
Professor da Universidade Federal de Pernambuco
Pesquisador 1A do CNPq
Coordenador da Área de Biodiversidade da CAPES

5
Apresentação

Após o lançamento da primeira edição de “Os Marsupiais do Brasil” em 2006, a procura pelo livro
foi contínua por vários anos e, com a virada da década de 2010, ainda continuava. Ainda no lançamento
em outubro de 2006 no Congresso de Mastozoologia em Gramado, me espantei com a grande procura
pelo público acadêmico em geral. Embora tenha sido uma tiragem modesta, esta certamente não foi
suficiente frente à crescente demanda de informação sobre marsupiais existente no Brasil. Diante dessa
frequente demanda, de diversas pessoas me contatando e sem conseguir um exemplar do livro devido ao
esgotamento da tiragem, resolvi fazer uma segunda edição, pensando na importância do mesmo para os
diversos agentes que trabalham com a biologia, zoologia e ecologia de marsupiais no Brasil ou mesmo
aqueles que têm a vontade de iniciar estudos nessas áreas de pesquisa.
Essa procura por informações sobre os marsupiais brasileiros reflete também e certamente no
desenvolvimento da pesquisa e educação de nível superior no Brasil, proporcionados por agentes gover-
namentais como CNPq e CAPES.
Mas são vários os agentes envolvidos que proporcionam essa abrangência de informações sobre os
marsupiais do Brasil, que fazem repercuti-las como sons nas salas de aula, corredores e praças públicas
no país a fora. Inicialmente devemos mencionar os próprios professores e pesquisadores das universida-
des e institutos de pesquisa no Brasil. Sem eles, sem seu esforço e perspicácia, pouco teríamos a mostrar
em qualquer edição de um livro sobre marsupiais. No país, são várias frentes de pesquisa que abordam
diferentes aspectos do conhecimento acerca dos marsupiais. A biologia geral e a ecologia dos marsupiais
brasileiros são um pouco mais antigas no país, e mais recentemente a sistemática tem se desenvolvido,
com a formação de novos especialistas. Mesmo a ecologia tem ganhado terreno na área de pequenos
mamíferos e marsupiais, com novas abordagens, como podem ser vistas nessa edição. Porém, em geral,
todo o conhecimento sobre marsupiais no Brasil é muito recente, e assim podemos elencar a década de
1980 como o início da maioria dos estudos. Como figuras de destaque na formação inicial dos atuais
especialistas em marsupiais brasileiros, principalmente nas áreas de zoologia e ecologia, podemos citar
os professores Rui Cerqueira, Mario de Vivo, Emygdio Monteiro-Filho e Gustavo A.B. Fonseca. Mas
há muitos outros, e certamente essa lista ficaria muito extensa para esse pequeno espaço que tenho,
principalmente se levarmos em conta a segunda e terceira gerações a partir dos nomes citados. Assim,
o conhecimento que estava mais concentrado no sudeste do Brasil começa a se expandir para o interior
e para o sul e norte, através do estabelecimento de novos especialistas nessas regiões, propiciados pelo
subsídio governamental direta ou indiretamente. Com isso, mais dados biológicos e ecológicos, assim
como a descoberta de novas espécies, estão se tornando acessíveis, mesmo para regiões como Pampa,
Cerrado, Pantanal e Amazônia.

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Assim, o Brasil começa a gerar conhecimentos sobre um grupo magnífico de mamíferos que ocorre
somente nas Américas, os marsupiais didelfídeos. Atualmente é o país americano que tem a vanguarda
sobre a geração de conhecimentos sobre o grupo, principalmente sobre sua ecologia e biologia geral, tal
como a ecologia de comunidades, de populações, morfologia e parasitologia.
Essa diversidade de conhecimentos sobre os marsupiais do Brasil pode ser encontrada nessa segunda
edição. Da primeira para a segunda edição, embora o número de capítulos seja praticamente o mesmo,
o número de autores duplicou, o que retrata bem o envolvimento de um maior número de pessoal quali-
ficado trabalhando com esse grupo animal.
Esta segunda edição do livro “Os Marsupiais do Brasil” se trata de uma edição revisada e ampliada,
embora haja alguns poucos capítulos que permanecem os mesmos, devido principalmente à aposentadoria
de alguns autores, mas cujos capítulos não perderam suas qualidades mesmo nos tempos atuais.
O subtítulo do livro muda um pouco agora, devido à ênfase que ele tem: de “evolução” passa agora
para “conservação”, já que muitos capítulos têm esse enfoque, como enfatizado na terceira e última
seção do livro. O subtítulo completo fica então como “biologia, ecologia e conservação”. Pensei muito
em subdividir principalmente a primeira seção atual denominada de “biologia”, o que caberia (tal como
incluir zoologia, por exemplo), mas acabei por não o fazer, para não encompridar demais o subtítulo.
Agradeço a todos aqueles que me contataram buscando adquirir uma cópia do livro, pois os leitores
são o motivo principal para sua existência. Desculpo-me por aqueles que não conseguiram uma cópia,
devido ao esgotamento da primeira edição. E agradeço a várias pessoas que me ajudaram direta ou
indiretamente na concepção desta obra. A primeira pessoa que devo lembrar é propriamente Emygdio
Monteiro-Filho. Agradeço também a Maurício Graipel e Jorge Cherem que foram grandes incentivadores
dessa edição desde o princípio. Devo lembrar também Marcelo Tabarelli, que redigiu o prefácio dessa
edição, e que direta e indiretamente vem se empenhando pelo crescimento da pesquisa biológica no Bra-
sil, junto a CAPES, como diretor da área de Biodiversidade. Por fim, agradeço a todos os autores deste
livro, que se empenharam em seus capítulos e acreditaram na sua concretização, atendendo ao prazo e
qualidade requeridos nessa segunda edição.

Nilton Cáceres
Nápoles, Itália

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Introdução
Nilton C. Cáceres
Jorge J. Cherem

Os marsupiais representam um dos três principais grupos atuais de mamíferos, junto aos mono-
tremados (ornitorrincos e equidnas) e placentários ou eutérios. Esta divisão se baseia principalmente no
modo de reprodução, sendo os marsupiais caracterizados por uma gestação curta e lactação prolongada.
Também são característicos por apresentarem placenta vitelínica (corioalantoica apenas em alguns casos,
mas sem as vilosidades típicas dos eutérios), fêmeas com vagina e útero duplos, machos com saco escrotal
anterior ao pênis (exceto em Notoryctidae), abertura urogenital comum, ossos epipúbicos associados à
cintura pélvica (também presentes em monotremados), entre outros. A bolsa ou marsúpio está presente
em muitas espécies, mas nos marsupiais sul-americanos ocorre apenas nas espécies de maior porte,
como em Didelphis, e por vezes ela se desenvolve apenas no período reprodutivo, como em Lutreolina
(Emmons & Feer, 1997; Nowak, 1999).
Marsupiais fósseis têm sido registrados em várias partes do mundo, incluindo a Europa, Ásia, África
e mesmo a Antártida, mas atualmente ocorrem apenas nas Américas, Austrália e ilhas próximas (Nowak,
1999; Oliveira & Goin, 2006). Em função dessa distribuição atual, os europeus tomaram conhecimento
dos marsupiais apenas após o início das grandes navegações no final do século XV. Em 30 de setembro de
1500, Vicente Yáñez Pinzón retornou à Espanha com uma fêmea de marsupial, possivelmente um Didel-
phis marsupialis, com filhotes na bolsa, capturada entre as árvores durante um desembarque na costa da
Guiana ou da ilha de Marajó, no Pará (Teixeira & Papavero, 1999, 2002). A descoberta causou espanto e
admiração e o animal foi descrito como tendo focinho de raposa, cauda de cercopiteco, orelhas de morcego,
mãos humanas e pés de macaco, “um ser estranho e improvável capaz de existir apenas em terras distantes e
fabulosas, pois nem mesmo a imaginação mais desvairada poderia conceber uma fêmea de mamífero capaz
de carregar sua ninhada em um segundo “ventre” (ou “útero”) externo com o formato de uma grande bolsa”
(Teixeira & Papavero, 2002: 23). Assim, após milhões de anos, um marsupial alcança novamente a Europa
por um tipo moderno de dispersão, ainda que não esteja claro se conseguiu chegar vivo até aquele continente.
Mais tarde, em 1758, Linnaeus reconheceu cinco espécies de marsupiais, todas incluídas no gênero
Didelphis: D. marsupialis, D. philander (= Caluromys philander), D. opossum (= Philander opossum),
D. murina (= Marmosa murina) e D. dorsigera (atualmente considerada sinônima à Marmosa murina).
O nome Didelphis foi cunhado por Linnaeus para se referir à presença de dois “úteros”, um “útero” ex-
terno (a bolsa) e um interno (o útero verdadeiro) (Gregory, 1910). Didelphis foi agrupado por Linnaeus
na ordem Bestiae, juntamente com Sus (porcos e catetos), Dasypus (tatus), Erinaceus (ouriços), Talpa
(toupeiras) e Sorex (musaranhos).

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Em 1816, Blainville foi possivelmente o primeiro a incluir os marsupiais em um grupo próprio,
“les Didelphes Normaux”, separados dos eutérios (“les Monodelphes”), porém próximos dos monotre-
mados (“les Didelphes Anomaux”). E, em 1834, ele dividiu os mamíferos nas três subclasses clássicas,
com os nomes de Ornitodelphes (prototérios ou monotremados), Didelphes (metatérios ou marsupiais) e
Monodelphes (eutérios ou placentários). Diferentemente de Linnaeus, o termo “Didelphes” de Blainville
se referia ao útero bipartido dos marsupiais, também presente nos monotremados (Gregory, 1910).
Desde então, esse arranjo tripartido dos mamíferos atuais tem sido geralmente mantido. Apesar de
alguns autores terem considerado uma relação filogenética mais próxima entre marsupiais e monotremados
(como os Marsupionta de Gregory, 1947), incluindo estudos moleculares (e.g. Janke et al., 1997), há um
consenso de que os marsupiais são mais proximamente relacionados com os eutérios, um ponto de vista
expresso inicialmente por Haeckel, em 1866, compondo um grupo mais tarde denominado de Theria
por Parker e Haswell, em 1897 (Gregory, 1910; Simpson, 1945; Zeller, 1999; van Rheede et al., 2006).
Ainda assim, os marsupiais eram tradicionalmente vistos como mamíferos primitivos em relação
aos eutérios, o que levou à noção de que os marsupiais eram adaptativa e competitivamente inferiores
(Haeckel, 1930; Lillegraven, 1974; Cox, 1977). Para Haeckel (1930), por exemplo, os inúmeros repre-
sentantes de marsupiais atuais não passam dos últimos restos de uma grande e rica seção zoológica que
representava os mamíferos no passado e que seriam vencidos pelos placentários (eutérios) na luta pela
sobrevivência.
Essa linha de pensamento começou a ser grandemente questionada a partir da década de 1970 e
os marsupiais passaram a ser vistos como mamíferos “alternativos”, mas não inferiores ou primitivos
(Tyndale-Biscoe, 1973; Kirsch, 1977; Renfree, 1981; Hayssen et al., 1985).
Paralelamente, muitas mudanças na taxonomia e no número de espécies conhecidas (ou reconhe-
cidas) de marsupiais também têm ocorrido ao longo do tempo. Tradicionalmente, seguindo a classifi-
cação de Simpson (1945), os marsupiais foram agrupados em uma única ordem, Marsupialia, com seis
superfamílias e 13 famílias, cinco das quais apenas com representantes fósseis. Posteriormente, Wilson
e Reeder (2005) registraram 331 espécies de marsupiais recentes no mundo, distribuídas em sete ordens
e 21 famílias.
No Brasil, apesar de a diversidade pré-histórica de marsupiais ter sido alta (Paula Couto, 1952;
Oliveira & Goin, 2006), os representantes recentes são classificados em apenas uma ordem, Didelphimor-
phia, e uma família, Didelphidae (Gardner, 2008; Voss & Jansa, 2009), embora alguns autores subdividam
esta última em mais famílias (e.g. quatro famílias, segundo Hershkovitz, 1992; ver também Oliveira &
Goin, neste volume). No país são registradas 56 espécies (ver lista a seguir), número que certamente
aumentará à medida que estudos sistemáticos esclareçam os complexos de espécies (Capítulo 1), que
novas coletas a campo em regiões pouco ou não amostradas sejam realizadas (Capítulo 3) e que novos
métodos de amostragem sejam empregados (Capítulo 4).

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LISTA DOS MARSUPIAIS DO BRASIL

Lista proposta para os marsupiais brasileiros (15 gêneros e 56 espécies) a partir dos estudos de
Rossi et al. (2006), Gardner (2008) e Pavan et al. (2012). As subfamílias seguem Voss & Jansa (2009).
As localidades-tipo seguem Gardner (2008) e Pavan et al. (2012).
Ordem Didelphimorphia Gill, 1872
Família Didelphidae Gray, 1821
Subfamília Glironiinae Voss & Jansa, 2009
Glironia Thomas, 1912
Glironia venusta Thomas, 1912
Localidade-tipo: Pozuzo, Pasco, Peru
Subfamília Caluromyinae Reig, Kirsch & Marshall, 1987
Caluromys J. A. Allen, 1900
Caluromys lanatus (Olfers, 1818)
Localidade-tipo: Paraguai; restrita a Caazapá por Cabrera (1916)
Caluromys philander (Linnaeus, 1758)
Localidade-tipo: “America”; restrita Suriname por Thomas (1911)
Caluromysiops Sanborn, 1951
Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951
Localidade-tipo: Quincemil, Província de Quispicanchis, Cusco, Peru
Subfamília Hyladelphinae Voss & Jansa, 2009
Hyladelphys Voss, Lunde & Simmons, 2001
Hyladelphys kalinowskii (Hershkovitz, 1992)
Localidade-tipo: Hacienda Cadena, Marcapata, 13º20’S, 70º46’W, Cuzco, Peru, 890m
Subfamília Didelphinae Gray, 1821
Chironectes Illiger, 1811
Chironectes minimus (Zimmermann, 1780)
Localidade-tipo: “Gujana”; restrita a Cayenne, Guiana Francesa por Cabrera (1958)
Cryptonanus Voss, Lunde & Jansa, 2005
Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943)
Localidade-tipo: Crato, Ceará, Brasil
Cryptonanus chacoensis (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Sapucay, Paraguarí, Paraguai

11
Cryptonanus guahybae (Tate, 1931)
Localidade-tipo: ilha de Guaíba, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil
Didelphis Linnaeus, 1758
Didelphis albiventris Lund, 1840
Localidade-tipo: Rio das Velhas, Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil
Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826
Localidade-tipo: Vila Viçosa [atual Nova Viçosa], rio Peruíbe, Bahia, Brasil
Didelphis imperfecta Mondolfi & Pérez-Hernández, 1984
Localidade-tipo: km 125, rodovia El Dorado-Santa Elena, Estado Bolívar, Venezuela
Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758
Localidade-tipo: “America”; restrita a Suriname por Thomas (1911)
Gracilinanus Gardner & Creighton, 1989
Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854)
Localidade-tipo: Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil
Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909)
Localidade-tipo: Pará, Brazil
Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Ipanema, São Paulo, Brasil
Lutreolina Thomas, 1910
Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804)
Localidade-tipo: Assunção, Paraguai (conforme Cabrera, 1958)
Marmosa Gray, 1821 [inclui Micoureus Lesson, 1842 (Voss & Jansa, 2009)]
Marmosa (Micoureus) constantiae (Thomas, 1904)
Localidade-tipo: Chapada, Mato Grosso, Brasil
Marmosa (Micoureus) demerarae (Thomas, 1905)
Localidade-tipo: “Comaccka, 80 miles up Demerara River”, Upper Demerara-Berbice, Guiana
Marmosa lepida (Thomas, 1888)
Localidade-tipo: “Peruvian Amazons”; restrita a Santa Cruz, Huallaga R., Loreto, Peru por Thomas (1888b)
Marmosa murina (Linnaeus, 1758)
Localidade-tipo: “Asia, America”; restrita a Suriname por Thomas (1911)
Marmosa (Micoureus) paraguayana (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Villa Rica, Guairá, Paraguai

12
Marmosa (Micoureus) regina (Thomas, 1898)
Localidade-tipo: “W. Cundinamarca (Bogotá Region)”, Colômbia
Marmosops Matschie, 1916
Marmosops bishopi (Pine, 1981)
Localidade-tipo: 264 km N (por estrada) de Xavantina (12º51’S, 51º46’W), Serra do Roncador, Mato
Grosso, Brasil
Marmosops impavidus (Tschudi, 1845)
Localidade-tipo: “der mittleren und tiefern Waldregion”; interpretada por Cabrera (1958) como “Mon-
taña de Vitoc, cerca de Chanchamayo”, Junín, Peru
Marmosops incanus (Lund, 1840)
Localidade-tipo: Rio das Velhas, Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil
Marmosops neblina Gardner, 1990
Localidade-tipo: Camp VII (00º50’40”N, 65º58’10”), 1800 m, Cerro de la Neblina, Territorio Federal
Amazonas, Venezuela
Marmosops noctivagus (Tschudi, 1844)
Localidade-tipo: “der mittleren und tiefern Waldregion”; restrita por Tate (1933) a Montaña de Vitoc,
near Chanchamayo, Junín, Peru
Marmosops ocellatus (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Buenavista, Departamento of Santa Cruz, Bolívia
Marmosops parvidens (Tate, 1931)
Localidade-tipo: “Hyde Park, 30 miles up the Demarara River”, Demarara-Mahaica, Guiana
Marmosops paulensis (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Teresópolis, Rio de Janeiro, Brasil
Marmosops pinheiroi (Pine, 1981)
Localidade-tipo: Rio Amapari, Serra do Navio (0º59’N, 52º03’W), Amapá, Brasil
Metachirus Burmeister, 1854
Metachirus nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803)
Localidade-tipo: Cayenne, Guiana Francesa
Monodelphis Burnett, 1830
Monodelphis americana (Müller, 1776)
Localidade-tipo: “Brasilien”; restrita a Recife, Pernambuco, Brasil por Cabrera (1958).
Monodelphis arlindoi Pavan, Rossi & Schneider, 2012
Localidade-tipo: Platô Greig, 43 km a sudoeste de Porto Trombetas, Oriximiná, Pará.

13
Monodelphis brevicaudata (Erxleben, 1777)
Localidade-tipo: “in Americae australis silvis”; restrita a Kartabo, Distrito de Cuyuni-Mazaruni,
Guiana por Voss et al. (2001)
Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) [inclui Monodelphis sorex (Hensel, 1872) (Vilela et al.,
2010)]
Localidade-tipo: Maldonado, Uruguai
Monodelphis domestica (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Cuiabá, Mato Grosso, Brasil
Monodelphis emiliae (Thomas, 1912)
Localidade-tipo: Boim, rio Tapajoz, Pará, Brasil
Monodelphis glirina (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Mamoré, Rondônia, Brasil
Monodelphis iheringi (Thomas, 1888)
Localidade-tipo: Taquara, Rio Grande do Sul, Brasil
Monodelphis kunsi Pine, 1975
Localidade-tipo: “La Granja,W bank of Río Itonamas, 4 k N Magdalena, Provincia Itenez, Departa-
mento Beni, Bolivia, below 200 m”
Monodelphis maraxina Thomas, 1923
Localidade-tipo: Caldeirão, Pará, Brasil
Monodelphis rubida (Thomas, 1899)
Localidade-tipo: Bahia, Brasil
Monodelphis scalops (Thomas, 1888)
Localidade-tipo: Teresópolis, Rio de Janeiro, Brasil
Monodelphis theresa Thomas, 1921
Localidade-tipo: Teresópolis, Rio de Janeiro, Brasil
Monodelphis touan (Shaw, 1800)
Localidade-tipo: Cayenne, Guiana Francesa.
Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro, 1936)
Localidade-tipo: Veadeiros, Goiás, Brasil
Monodelphis unistriata (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Itararé, São Paulo, Brasil
Philander Brisson, 1762

14
Philander andersoni (Osgood, 1913)
Localidade-tipo: Yurimaguas, Loreto, Peru
Philander frenatus (Olfers, 1818)
Localidade-tipo: “Südamerica”; restrita à Bahia por Wagner (1843)
Philander mcilhennyi Gardner & Patton, 1972
Localidade-tipo: Balta (10º08’S, 17º13’W), Río Curanja, ca. 300 meters, departamento de Loreto
[atual Ucayali], Peru
Philander opossum (Linnaeus, 1758)
Localidade-tipo: “America”; restrita a Paramaribo, Suriname por Matschie (1916)
Thylamys Gray, 1843
Thylamys karimii (Petter, 1968)
Localidade-tipo: Região de Exu, Pernambuco, Brasil
Thylamys macrurus (Olfers, 1818)
Localidade-tipo: Tapuá, Presidente Hayes, Paraguai
Thylamys velutinus (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Ipanema, São Paulo, Brasil

Referências

COX, B. Why marsupials can’t win? Nature, v. 265, p. 14-15, 1977.


EMMONS, L.H.; FEER, F. Neotropical rainforest mammals: a field guide. Chicago: University of
Chicago Press, 1997.
GARDNER, A. L. Mammals of South America. Vol. 1. Marsupials, xenarthrans, shrews, and bats.
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16
Sumário

Prefácio________________________________________________________________________5

Apresentação _________________________________________________________________7

Introdução ____________________________________________________________________9

Biologia

CAPÍTULO 1
Diversidade Morfológica
e Taxonômica de Marsupiais
Didelfídeos, com Ênfase nas Espécies Brasileiras________________________23
Rogério V. Rossi, Ana P. Carmignotto, Marcus V. Brandão, Cleuton L. Miranda e Jorge J. Cherem

CAPÍTULO 2
Identificação microscópica de pelos de
marsupiais brasileiros______________________________________________________73
Juliana Quadros

CAPÍTULO 3
Distribuição geográfica dOS marsupiais no Brasil______________________93
Geruza L. Melo & Jonas Sponchiado

17
CAPÍTULO 4
Amostragem de marsupiais________________________________________________111
Nilton C. Cáceres, Maurício E. Graipel & Jorge J. Cherem

CAPÍTULO 5
Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros_____________________________127
Pedro M. Linardi

CAPÍTULO 6
A visão em marsupiais:
características e evolução______________________________________________157
Jan N. Hokoç, Silene M.A. Lima, Antônio M.M. Moraes & Peter Ahnelt

CAPÍTULO 7
Células endócrinas (APUD) do
sistema digestivo de Didelphis albiventris_____________________________________171
Alfredo J.A. Barbosa, José C. Nogueira & Cláudio C. Fonseca

CAPÍTULO 8
Glândulas paracloacais de marsupiais__________________________________185
Helder José

CAPÍTULO 9
Espermatogênese no gambá Didelphis albiventris_____________________________197
Gualter F. Queiroz & José C. Nogueira

CAPÍTULO 10
Morfologia do sistema genital masculino
de marsupiais brasileiros_________________________________________________215
José C. Nogueira

CAPÍTULO 11
Estação reprodutiva e tamanho de
prole EM marsupiais brasileiros__________________________________________243
Nilton C. Cáceres & Maurício E. Graipel

CAPÍTULO 12
O gênero Thylamys: avanços e
lacunas no conhecimento_________________________________________________257
Alexandre R.T. Palma & Emerson M. Vieira

CAPÍTULO 13
Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil:
diversidade e afinidades___________________________________________________273
Édison V. Oliveira & Francisco J. Goin

18
Ecologia

CAPÍTULO 14
Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros______________________309
Rosana Gentile, Bernardo R. Teixeira e Helena G. Bergallo

CAPÍTULO 15
Uso do espaço por marsupiais:
fatores influentes sobre área de vida,
seleção de habitat e movimentos_________________________________________325
Nilton C. Cáceres, Jayme A. Prevedello & Diogo Loretto

CAPÍTULO 16
Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros_____________________345
Emerson M. Vieira & Nícholas F. Camargo

CAPÍTULO 17
Locomoção, morfologia e uso do
habitat em marsupiais neotropicais:
uma abordagem ecomorfológica________________________________________363
Marcus V. Vieira & Ana C. Delciellos

CAPÍTULO 18
Alimentação, nutrição e adaptações
alimentares de marsupiais brasileiros__________________________________383
Ricardo T. Santori, Leonardo G. Lessa & Diego Astúa

CAPÍTULO 19
O papel de marsupiais na dispersão de sementes_________________________405
Nilton C. Cáceres & Leonardo G. Lessa

Conservação

CAPÍTULO 20
Onze anos de estudo em uma
paisagem fragmentada de Mata Atlântica:
avaliando as características biológicas que explicam
a persistência de marsupiais em pequenos fragmentos_________________427
Fernando A. S. Fernandez, Paula K. Lira, Camila S. Barros & Alexandra S. Pires

CAPÍTULO 21
Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas:
um migrante por geração resgata metapopulações em declínio?____445
Daniel Brito

19
CAPÍTULO 22
Respostas de marsupiais da Mata Atlântica à perda e
fragmentação do habitat – um índice de vulnerabilidade
baseado em padrões de ocupação_________________________________________455
Thomas Püttker, Thais K. Martins, Adriana A. Bueno, Natália F. Rossi & Renata Pardini

CAPÍTULO 23
Desafiando as restrições wallaceanas para o
estudo de marsupiais neotropicais: o caso das
espécies do gênero Thylamys_________________________________________________471
Paulo De Marco Júnior, Poliana Mendes & Nilton C. Cáceres

CAPÍTULO 24
Mudanças climáticas globais e a
distribuição de marsupiais no Brasil_____________________________________487
Rafael D. Loyola, Priscila Lemes, Frederico V. Faleiro & Joaquim Trindade-Filho

Galeria

Os marsupiais do brasil - galeria_________________________________________503

20
Foto: Juliana Gualda Barros
CAPÍTULO 1

Diversidade morfológica
e taxonômica de marsupiais
didelfídeos, com ênfase nas
espécies brasileiras
Rogério V. Rossi* †
Ana P. Carmignotto**
Marcus V. Brandão **
Cleuton L. Miranda ***
Jorge J. Cherem ****

Abstract: MORPHOLOGICAL AND TAXONOMIC DIVERSITY OF DIDELPHID MAR-


SUPIALS, WITH EMPHASIS IN BRAZILIAN SPECIES. Members of extant metatherians
are classified into seven distinct orders, three of which comprise American representatives:
Didelphimorphia, Microbiotheria, and Paucituberculata. The family Didelphidae, which is
part of Didelphimorphia, represents the most speciose taxon of living Neotropical marsupials.
Only this family is represented in Brazil, by 15 genera and 56 species. Their taxonomy is very
old, beginning with Linnaeus, increasing in advance in the 19th and 20th centuries when most
genera had been described and delimited to account for the great diversity found. In the 1970’s
the first phylogenetic approaches appeared, being drastically improved in the 2000’s by the use

*
Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, Av. Fernando Corrêa da Costa,
2367, Bairro Boa Esperança. Cuiabá, MT, 78060-900, Brasil.
† Autor correspondente: rogerrossi@gmail.com
Departamento de Biologia, Universidade Federal de São Carlos - Campus Sorocaba, Rodovia João
**

Leme dos Santos (SP-264), km 110 - Bairro Itinga. Sorocaba, SP, 18052-780, Brasil.
***
Coordenação de Zoologia, Museu Paraense Emílio Goeldi, Av. Perimetral, 1901, Bairro Terra
Firme, Belém, PA, 66077-530, Brasil.
CAIPORA Cooperativa para Conservação da Natureza. Av. Des. Vitor Lima, 260/513, Bairro
****

Carvoeira, Florianópolis, SC, 88040-400, Brasil.

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 23 BIOLOGIA


of molecular markers, with higher resolution for taxa delimitation. As a result, new genera and
species have been described, old taxa have been revalidated, and a new classification arrangement
for the didelphids have been proposed. The increased interest on Didelphidae taxonomy led us
to group the recent knowledge on their taxonomy and morphological variation in this chapter,
helping identification of Brazilian species. Herein we describe important external and craniodental
characters and the variation among them within the group, to better characterize both supraspe-
cific taxa and species. We briefly discuss ontogenetic and sexual variation, providing a simple
age classification system to minimize taxonomic misidentifications. Additionally, we provide
contents and brief diagnoses for Didelphidae and its subfamilies, tribes and Brazilian genera,
plus a key for the genera and diagnostic tables for the species occurring in Brazil. Comments
on the taxonomic status of each genus are also provided to give directions for future research.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 23-72, 2012.

Introdução
Os marsupiais, ou Metatheria, estão entre as três linhagens de mamíferos sobreviventes à grande
extinção em massa que ocorreu no limite do Cretáceo – Terciário (KT), juntamente com os Eutheria e os
Monotremata (Kemp, 2005). Os Monotremata constituem as espécies mais basais de mamíferos viventes,
representados atualmente por apenas cinco espécies, ao passo que os Theria, que incluem os Metatheria
e Eutheria, diversificaram-se ao longo dos 65 milhões de anos durante todo o Cenozóico, alcançando
por cerca de 5.750 espécies amplamente distribuídas que ocupam os mais diversos hábitats atualmente
(Wilson & Reeder, 2011).
Os Metatheria apresentam várias sinapomorfias que os diferenciam dos Eutheria, em especial ca-
racteres relacionados ao sistema reprodutor, como a supressão da placenta cório-alantóidea, corpo lúteo
presente durante um único ciclo estral, período de gestação menor que o período de lactação, ureteres
mediais aos ovidutos, vagina dupla, pseudovagina, membrana transiente da casca do ovo, formação
acelerada dos membros anteriores, do palato e língua, entre outros (Feldhamer et al., 2007). Atualmente,
estão representados por sete ordens, 92 gêneros e 343 espécies distribuídas nos continentes americano e
australiano e em ilhas próximas (Wilson & Reeder, 2011; Gardner, 2008a).
Na América do Sul estão presentes representantes das ordens Didelphimorphia (18 gêneros e 91
espécies), Microbiotheria (um gênero e uma espécie) e Paucituberculata (três gêneros e seis espécies)
(Gardner, 2008a). A ordem Didelphimorphia inclui a família Didelphidae, a mais rica em espécies
de marsupiais neotropicais atuais, sendo considerada uma das irradiações intactas de marsupiais do
Novo Mundo, ao contrário dos microbiotérios e paucituberculados, que representam elementos relic-
tuais na fauna moderna, já que esses grupos eram amplamente distribuídos e mais diversos durante
o Terciário (Marshall, 1982; Goin, 1997). Os didelfimórfios são conhecidos de registros fósseis do
Cretáceo tardio até o Recente na América do Sul; do Oligoceno, Pleistoceno e Recente na América
do Norte; do Oligoceno na Ásia ocidental; e do Eoceno ao Mioceno na África e Europa (Marshall
et al., 1990; McKenna & Bell, 1997). Representantes atuais da família Didelphidae distribuem-se
desde os 50º S na Patagônia, Argentina e Chile até a América Central e México, ocorrendo também
nas ilhas caribenhas e alcançando os Estados Unidos e o sul do Canadá (Gardner, 2008a). No Brasil,
apenas a Ordem Didelphimorphia está representada, abrangendo 15 gêneros e 56 espécies da família
Didelphidae (Tabela 1).

BIOLOGIA 24 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Tabela 1. Lista das espécies de marsupiais que ocorrem no Brasil, de acordo com a classificação proposta
por Voss & Jansa (2009). A classificação para Thylamys segue Giarla et al. (2010).
ORDEM DIDELPHIMORPHIA GILL, 1872
FAMÍLIA DIDELPHIDAE GRAY, 1821
Subfamília Glironiinae Voss e Jansa, 2009
Glironia Thomas, 1912
Glironia venusta Thomas, 1912
Subfamília Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987
Caluromys Allen, 1900
Caluromys (Caluromys) philander (Linnaeus, 1758)
Caluromys (Mallodelphys) lanatus (Olfers, 1818)
Caluromysiops Sanborn, 1951
Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951
Subfamília Hyladelphyinae Voss e Jansa, 2009
Hyladelphys Voss, Lunde e Simmons, 2001
Hyladelphys kalinowskii (Hershkovitz, 1992)
Subfamília Didelphinae Gray, 1821
Tribo Marmosini Hershkovitz, 1992
Marmosa Gray, 1821
Marmosa (Marmosa) lepida (Thomas, 1888)
Marmosa (Marmosa) murina (Linnaeus, 1758)
Marmosa (Micoureus) constantiae (Thomas, 1904)
Marmosa (Micoureus) demerarae (Thomas, 1905)
Marmosa (Micoureus) paraguayana (Tate, 1931)
Marmosa (Micoureus) regina (Thomas, 1898)
Monodelphis Burnett, 1830
Monodelphis americana (Müller, 1776)
Monodelphis arlindoi Pavan, Rossi e Schneider, 2012
Monodelphis brevicaudata (Erxleben, 1777)
Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847)
Monodelphis domestica (Wagner, 1842)
Monodelphis emiliae (Thomas, 1912)
Monodelphis glirina (Wagner, 1842)
Monodelphis iheringi (Thomas, 1888)
Monodelphis kunsi Pine, 1975
Monodelphis maraxina Thomas, 1923
Monodelphis rubida (Thomas, 1899)
Monodelphis scalops (Thomas, 1888)
Monodelphis theresa Thomas, 1921
Monodelphis touan (Shaw, 1800)
Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro, 1936)
Monodelphis unistriata (Wagner, 1842)
Tribo Metachirini Hershkovitz, 1992
Metachirus Burmeister, 1854
Metachirus nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803)
Tribo Didelphini Gray, 1821
Chironectes Illiger, 1811
Chironectes minimus (Zimmermann, 1780)

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 25 BIOLOGIA


Didelphis Linnaeus, 1758
Didelphis albiventris Lund, 1840
Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826
Didelphis imperfecta Mondolfi e Pérez-Hernández, 1984
Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758
Lutreolina Thomas, 1910
Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804)
Philander Brisson, 1762
Philander andersoni (Osgood, 1913)
Philander frenatus (Olfers, 1818)
Philander mcilhennyi Gardner e Patton, 1972
Philander opossum (Linnaeus, 1758)
Tribo Thylamyini Hershkovitz, 1992
Cryptonanus Voss, Lunde e Jansa, 2005
Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943)
Cryptonanus chacoensis (Tate, 1931)
Cryptonanus guahybae (Tate, 1931)
Gracilinanus Gardner e Creighton, 1989
Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854)
Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909)
Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842)
Marmosops Matschie, 1916
Marmosops bishopi (Pine, 1981)
Marmosops impavidus (Tschudi, 1845)
Marmosops incanus (Lund, 1840)
Marmosops neblina Gardner, 1990
Marmosops noctivagus (Tschudi, 1844)
Marmosops ocellatus (Tate, 1931)
Marmosops parvidens (Tate, 1931)
Marmosops paulensis (Tate, 1931)
Marmosops pinheiroi (Pine, 1981)
Thylamys Gray, 1843
Thylamys (Xerodelphys) karimii (Petter, 1968)
Thylamys (Xerodelphys) velutinus (Wagner, 1842)
Thylamys (Thylamys) macrurus (Olfers, 1818)

Na décima edição de sua obra Systema Naturae, C. Linnaeus (1758) descreveu cinco espécies de
marsupiais, sendo todas incluídas no gênero Didelphis. Durante os séculos XIX e XX, o estudo dos mar-
supiais sul-americanos intensificou-se, resultando em publicações avulsas relacionadas a descrições de
novas famílias, gêneros, espécies e subespécies (e.g. Thomas, 1894a,b, 1895, 1923; Tate, 1931, 1934),
com a proliferação de vários nomes genéricos (ver tabela 15 em Voss & Jansa, 2009: 82) e a publicação
de alguns catálogos resumindo a informação presente à época (Thomas, 1888; Matschie, 1916; Cabrera,
1919, 1958; Simpson, 1945). A classificação de Cabrera (1958) incluiu quase todos os gêneros atuais para
as espécies de maior porte dentro dos Didelphidae e se manteve mais ou menos estável até o advento da
biologia molecular nos anos 1970. A exceção foi o gênero Marmosa, que em Cabrera (1958) incluía os
gêneros atuais Marmosops, Thylamys, Chacodelphys, Cryptonanus e Gracilinanus, caracterizados pelo
menor porte, ausência de marsúpio, presença de máscaras circum-oculares e caudas longas.

BIOLOGIA 26 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


O principal estudo relacionado à classificação e identificação de parte dos marsupiais de pequeno
porte do Novo Mundo foi realizado por Tate (1933), responsável pela primeira revisão taxonômica de
Marmosa. O autor apontou caracteres diagnósticos qualitativos e quantitativos de morfologia externa e
crâniodentária e separou as várias espécies até então conhecidas para este gênero em cinco grupos in-
formais de espécies, os quais, posteriormente, foram elevados à categoria de gênero por vários autores,
com arranjos um pouco distintos (e.g. Marshall, 1981; Reig et al., 1985; Gardner & Creighton, 1989). O
arranjo mais persistente foi o de Gardner & Creighton (1989) que restringiram Marmosa, revalidaram os
gêneros Marmosops, Micoureus e Thylamys e descreveram o gênero Gracilinanus para conter a maio-
ria das espécies do “grupo microtarsus” de Tate (1933). Mais recentemente, os gêneros Chacodelphys,
Cryptonanus e Hyladelphys foram descritos para espécies até então incluídas em Gracilinanus (Voss
et al., 2001, 2004a, 2005) e o gênero Tlacuatzin, para uma espécie antes contida em Marmosa (Voss &
Jansa, 2003; ver Tabela 1 em Rossi et al., 2010: 5).
Os trabalhos de O.A. Reig estão entre os principais estudos relacionados à evolução dos Didelphi-
morphia, em que são propostas hipóteses filogenéticas e de classificação, incorporando, pela primeira
vez, dados cariotípicos e moleculares além dos tradicionais caracteres morfológicos (Reig et al., 1977,
1985, 1987). Categorias supragenéricas, como algumas subfamílias e tribos propostas nestes trabalhos,
foram utilizadas até recentemente (Hershkovitz, 1992; Kirsch & Palma, 1995; Gardner, 2008a).
Entretanto, foi apenas a partir do século XXI que a compreensão a respeito da evolução e classifi-
cação dos Didelphimorphia aumentou, relacionada ao aumento de espécimes depositados em coleções
científicas através da realização de inventários faunísticos, ao aumento do número de estudos taxonô-
micos com gêneros e espécies desse grupo e ao uso de vários marcadores moleculares, culminando na
descrição de novos gêneros e espécies, bem como na melhor delimitação dos táxons (e.g. Cerqueira &
Lemos, 2000; Patton et al., 2000; Voss et al., 2001; Costa et al., 2003; Voss et al., 2004b; Carmignotto &
Monfort, 2006; Solari, 2007; Flores et al., 2008; Voss et al., 2009; Rossi et al., 2010; Vilela et al., 2010;
Pavan et al., 2012). Houve também um incremento nos estudos filogenéticos dentro do grupo, resultando
na proposição de hipóteses mais robustas a respeito das relações de parentesco na família Didelphidae
(e.g. Jansa & Voss, 2000, 2005; Voss & Jansa, 2003, 2009; Flores, 2009; Gutiérrez et al., 2010).
O volume editado por A.L. Gardner (2008b) sobre os mamíferos da América do Sul contempla
dados atuais a respeito da diversidade, classificação e distribuição geográfica do grupo, incluindo cha-
ves para as subfamílias, gêneros e espécies. Posteriormente, Voss & Jansa (2009) publicaram o trabalho
mais abrangente a respeito da sistemática dos Didelphidae. Neste artigo, os autores analisaram caracteres
morfológicos, cariotípicos e de cinco marcadores do genoma nuclear para a maioria dos táxons válidos,
e propuseram uma nova classificação para a família, a qual está sendo utilizada no presente capítulo.
Os autores apresentaram também os caracteres diagnósticos para as subfamílias e tribos reconhecidas,
forneceram uma redescrição dos 18 gêneros válidos e uma chave para os mesmos.
Diante do número crescente de estudantes e pesquisadores interessados na taxonomia de marsupiais
didelfídeos, o presente capítulo tem como objetivo agrupar o conhecimento sobre a variação morfológica
e taxonômica do grupo, com ênfase nas espécies que ocorrem no Brasil. Inicialmente apresentamos uma
descrição dos caracteres externos e crâniodentários exibidos por esses marsupiais, dando ênfase a aqueles
que são mais úteis para a diagnose dos grupos supraespecíficos reconhecidos por Voss & Jansa (2009)
e das espécies encontradas no Brasil. A variação morfológica desses caracteres está contemplada tanto
no texto como nas diversas figuras aqui apresentadas. Fornecemos também uma breve discussão sobre
a variação sexual e ontogenética do grupo e sua possível interferência na identificação das espécies, e
propomos um sistema de classificação etária simples que, se utilizada, minimizará erros de identifica-

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 27 BIOLOGIA


ção. Posteriormente, fornecemos uma chave de identificação dos gêneros presentes no Brasil, para em
seguida apresentar a composição taxonômica e as características diagnósticas da família Didelphidae e
de cada subfamília e tribo que a compõem de acordo com Voss & Jansa (2009). Apresentamos também a
composição taxonômica e as características diagnósticas dos gêneros e espécies que ocorrem no Brasil.
Para cada gênero apresentamos ainda uma breve discussão sobre o avanço no conhecimento dos limites
de suas espécies e avaliamos a necessidade de revisões taxonômicas diante da diversidade morfológica
e/ou genética que apontam para a existência de mais espécies no grupo.

Caracteres Diagnósticos
Assim como para a maioria dos táxons de mamíferos, os gêneros e espécies de marsupiais didelfídeos
são diagnosticados com base em estruturas externas preservadas em peles taxidermizadas ou exemplares
inteiros fixados em formol e conservados em álcool, e com base em estruturas cranianas. Em relação à
morfologia externa, padrões de coloração da pelagem facial, dorsal, ventral e da cauda são amplamente
utilizados, assim como a extensão da pelagem corporal sobre a cauda. Características relacionadas às
escamas caudais e aos pêlos a elas associados também são bastante informativas em termos taxonômicos
para alguns gêneros. Características menos informativas, porém não menos importantes, são aquelas rela-
cionadas a estruturas presentes nas mãos, punhos, pés e região das mamas. Por outro lado, características
relacionadas ao pênis e aberturas urogenital e anal foram consideradas não informativas taxonomicamente
por Voss & Jansa (2003, 2009). Por fim, características relacionadas ao pavilhão auditivo externo foram
examinadas por Tate (1933) para diversas espécies de pequeno porte, mas aparentemente também se
mostraram não informativas.
Em relação à morfologia craniana, diversas estruturas são amplamente utilizadas na diagnose de
gêneros e espécies, com destaque para as fenestras palatinas, as estruturas da região supraorbital, tem-
poral e auditiva, e a morfologia dentária. Os forames e as suturas são menos informativos em termos
taxonômicos, mas são importantes para alguns gêneros em particular.

Variação sexual e ontogenética


É fundamental ressaltar que parte da variação observada nos crânios dos didelfídeos tem origem
sexual ou ontogenética, ou seja, é dependente do sexo ou da idade do indivíduo examinado. O dimorfismo
sexual craniano é uma regra neste grupo (embora existam exceções), no qual os machos são maiores que
as fêmeas em diversas medidas cranianas e dentárias que considerem o canino superior (ver Astúa, 2010
para comentários sobre estudos anteriores; Rossi et al., 2010; Pavan et al., 2012).
Em relação à variação ontogenética, em várias espécies os indivíduos mais velhos são mais desen-
volvidos que os mais jovens, mesmo quando a comparação é feita apenas entre indivíduos com a dentição
permanente completa, ou seja, indivíduos adultos (Rossi et al., 2010; Pavan et al., 2012). Indivíduos
mais velhos tendem a apresentar cristas supraorbitais, temporais e lambdoidal mais proeminentes, assim
como o processo pós-orbital mais desenvolvido. Levando-se em conta estas tendências e o fato de que
as diagnoses são geralmente elaboradas para indivíduos adultos, aconselha-se agrupar os exemplares por
classe etária antes de identificá-los. Esta classificação é relativamente simples e pode ser feita através
da análise da composição dentária e do nível de desgaste nos molares superiores (ver Tribe, 1990; Rossi
et al., 2010 para uma classificação mais detalhada). Indivíduos com a dentição incompleta (menos que
quatro molares superiores eclodidos) e com o terceiro pré-molar superior decidual (dP3) presente ou
com o terceiro pré-molar superior permanente (P3) ainda em eclosão são considerados jovens. Morfo-
logicamente é fácil diferenciar o dP3 do P3, pois o primeiro apresenta morfologia semelhante à de um

BIOLOGIA 28 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


molar, e o segundo apresenta morfologia semelhante à do P2 (Figura 1A-B). Já os indivíduos com o P3
e o quarto molar superior (M4) totalmente eclodidos podem ser considerados adultos. Entre os adultos,
são considerados adultos jovens aqueles sem desgaste ou com desgaste incipiente nas cristas do terceiro
(M3) e quarto (M4) molares superiores, e adultos maduros aqueles que apresentam desgaste nítido nas
cristas mencionadas (Figura 1C-D).
As estruturas externas e cranianas mais importantes para a diagnose dos gêneros e espécies de
didelfídeos são descritas a seguir.

Figura 1. Vista lateral da região rostral (A-B) e vista oclusal do terceiro e quarto molares superiores (C-D) de marsupiais di-
delfídeos mostrando, respectivamente, as condições decidual e permanente do terceiro pré-molar superior e os diferentes níveis
de desgaste nas cristas dos molares. A: Terceiro pré-molar superior decidual (dP3) presente; note a semelhança morfológica
com o primeiro molar superior (M1) (UFMT 1468 – Marmosa demerarae). B: Terceiro pré-molar superior permanente (P3)
em eclosão; note a semelhança morfológica com o segundo pré-molar superior (P2) (UFMT 681 – Marmosa demerarae). Para
observar a condição de P3 totalmente eclodido veja a Figura 8. C: Terceiro (M3) e quarto (M4) molares sem desgaste ou com
desgaste incipiente em suas cristas (MZUSP 29483 – Marmosa murina). D: M3 e M4 com desgaste evidente em suas cristas,
indicado pelas setas (MZUSP 29476 – Marmosa murina). A e B referem-se a indivíduos jovens, C a indivíduos adultos jovens
(recém-adultos) e D a indivíduos adultos maduros. Imagens em escalas distintas. C1, canino superior; ca, cíngulo anterior; dP3,
terceiro pré-molar superior decidual; M1, primeiro molar superior; M3, terceiro molar superior; M4, quarto molar superior; Me,
metacone; P1, primeiro pré-molar superior; P2, segundo pré-molar superior; P3, terceiro pré-molar superior (permanente); Pa,
paracone; Pr, protocone; pomec, pós-metacrista; popro, pós-protocrista prpac, pré-paracrista; prpro, pré-protocrista.

Morfologia Externa
Apresentamos abaixo uma breve descrição de estruturas externas presentes nos marsupiais didel-
fídeos que são relevantes para a identificação das espécies dentro do grupo. Esperamos, com este texto,

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 29 BIOLOGIA


que alunos e pesquisadores interessados em anatomia externa e taxonomia de marsupiais neotropicais
tornem-se familiarizados com essas estruturas. A nomenclatura utilizada segue Voss & Jansa (2003, 2009),
que devem ser consultados por leitores que buscam maiores detalhes sobre o assunto.

Pelagem facial (Figura 2)


Os didelfídeos podem possuir diversas marcas na pelagem facial, bastante úteis na identificação
em nível genérico e específico (Figura 2). Algumas espécies possuem uma listra mais escura de pêlos na
linha mediana dorsal do rostro, que pode variar em relação à nitidez. Esta listra pode ou não conectar-se
a uma mancha mais escura localizada no topo da cabeça, a mancha coronária. Ao redor de cada olho
pode haver uma mancha avermelhada, castanha ou enegrecida formando uma máscara facial que pode
variar em relação à sua extensão. Por fim, pode haver uma mancha clara posicionada dorsalmente a cada
olho (mancha supraocular) formando um padrão de “quatro-olhos”, que faz parte do nome popular das
espécies que a contém.

Figura 2. Padrões de pelagem facial em marsupiais didelfídeos. A: Ausência de marcas faciais (Monodelphis domestica). B:
Máscara facial enegrecida e conspícua (Marmosops noctivagus). C: Máscara facial enegrecida estendida até a base da orelha
(Hyladelphys kalinowskii). D: Máscara facial enegrecida ultrapassando a base da orelha e presença de faixa rostral clara de
coloração distinta da do dorso (Glironia venusta). E: Manchas supraoculares claras e mancha coronal escura presentes (Me-
tachirus nudicaudatus). F: Faixa rostral mediana contínua com a mancha coronal (Didelphis albiventris). G: Máscara facial e
faixa rostral mediana pouco conspícuas (Cryptonanus agricolai). H: Máscara facial avermelhada, faixa rostral mediana mais
escura que a coloração do dorso e descontínua com outras marcas faciais (Caluromys lanatus). Imagens em escalas distintas.
Fotos gentilmente cedidas por M. T. Júnior (A), J. G. Barros (B, D), M. V. Brandão (C), S. Pavan (E), R. Paresque (F), P. F.
Colas-Rosas (G) e V. X. da Silva (H).

BIOLOGIA 30 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Pelagem corporal (Figuras 3 e 4)
Todos os didelfídeos apresentam pelagem corporal densa e macia, constituída por dois ou três
tipos de pêlos. Os pêlos lanosos, ou basais, são curtos, finos e permanecem sob a pelagem de cobertura
do corpo. Os pêlos setiformes, também conhecidos como pêlos de cobertura, são mais longos e mais
rígidos que os pêlos lanosos; são também os mais abundantes e os principais responsáveis pelos padrões
de coloração nos didelfídeos. Os pêlos aristiformes, ou pêlos-guarda, são mais longos e levemente mais
rígidos que os pêlos setiformes, porém menos numerosos. A maioria das espécies possui pelagem lisa,
mas algumas apresentam pelagem lanosa, dada a textura diferenciada e o maior comprimento dos pêlos
setiformes. Em relação à coloração, a pelagem dorsal é frequentemente homogênea, derivada de algum
tom de castanho-avermelhado ou castanho-acinzentado. Mas há marcas bastante evidentes em algumas
espécies, tais como listras dorsais longitudinais escuras, faixa escapular escura e barras transversais
escuras ligadas entre si por uma linha mediana também escura (Figura 3). É possível encontrar também

Figura 3. Padrões de pelagem dorsal em marsupiais didelfídeos. A: Pelagem uniforme (Monodelphis domestica - PNPA 307, a
ser tombado no MZUSP). B: Faixas escuras transversais unidas por uma linha mediana dorsal (Chironectes minimus - MZUSP
35132). C: Faixas escuras escapulares presentes (Caluromysiops irrupta - MZUSP 11681). D: Base dos pêlos esbranquiçada
em contraste com a porção apical enegrecida dos pêlos (Didelphis albiventris - MZUSP 31627). E: Padrão tricolor, com faixa
dorsal mais escura que as laterais do corpo (Thylamys macrurus - MZUSP 32094). F: Dorso acinzentado contrastando com
a cabeça e região lombar avermelhadas (Monodelphis emiliae - MB 25, a ser tombado no MZUSP). G: Laterais da cabeça e
corpo avermelhadas contrastando com o dorso acinzentado (Monodelphis touan - MZUSP 9932). H: Três faixas longitudinais
escuras no dorso (Monodelphis americana - MZUSP 33097). I: Faixa mediana dorsal presente (Philander andersoni - MZUSP
22350). Figura D está em preto e branco de modo a facilitar a visualização dos pêlos setiformes de base branca e ápice escuro
e dos longos pêlos-guarda brancos. Imagens em escalas distintas.

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 31 BIOLOGIA


Figura 4. Padrões de pelagem ventral em marsupiais didelfídeos. A: Ventre completamente coberto por pêlos de base cinza
(Marmosa paraguayana - MZUSP 29198). B: Ventre branco, sem pêlos de base cinza (Chironectes minimus - MZUSP 35132).
C: Ampliação do pé de Chironectes minimus, evidenciando a presença de membranas interdigitais. D: Ventre com faixas late-
rais de pêlos de base cinza (Marmosops pinheiroi - TPPC 52, a ser tombado no MZUSP). E: Ventre com coloração similar à
das laterais do corpo (Philander mcilhennyi - MJ40, a ser tombado no MZUSP). F: Ventre castanho com tom violáceo que se
perde ao longo do tempo em exemplares preservados em coleções científicas (Monodelphis emiliae - MB 25, a ser tombado no
MZUSP). Imagens em escalas distintas.

os seguintes padrões de coloração: regiões facial e lombar avermelhadas em contraste com a porção
mediana do corpo, que é acinzentada; laterais da cabeça e do corpo avermelhadas em contraste com a
linha mediana dorsal acinzentada; pelagem escura constituída de pêlos de base esbranquiçada e ápice
enegrecido; e pelagem com um padrão denominado tricolor por Tate (1933), que na realidade estava se
referindo a três tonalidades e não três cores assim distribuídas: uma zona dorsal de tonalidade nitidamente
mais escura, bem distinta das zonas laterais de tonalidade mais clara.
A pelagem ventral também apresenta grande variação taxonômica nos didelfídeos (Figura 4). Em
algumas espécies o ventre é totalmente coberto por pêlos bicolores, ou seja, de base cinza e ápice claro
(branco, creme, amarelado ou alaranjado). Em outras, apenas as laterais do ventre são cobertas por este
tipo de pelagem, sendo que a porção mediana do ventre está coberta por pêlos unicolores, ou seja, claros
da base ao ápice. A faixa de pêlos de base cinza possui largura e comprimento variável entre as espécies.
Por fim, há espécies com ventre totalmente coberto por pêlos unicolores claros.

BIOLOGIA 32 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Marsúpio e região das mamas
Ao contrário do senso comum que associa a presença de uma bolsa de pele que aloja os filhotes
em fase de amamentação (marsúpio) aos marsupiais, a maioria das espécies neotropicais não possui tal
estrutura, deixando as mamas expostas ao ambiente externo, assim como os filhotes que venham a se
prender a elas (Figura 5). Na maioria das espécies as mamas estão arranjadas em uma área mais ou me-
nos circular na região abdominal/inguinal, mas algumas espécies possuem duas fileiras de mamas que
se estendem anteriormente para além desta região.

Figura 5. Fêmea de Cryptonanus agricolai sem marsúpio, mostrando os filhotes aderidos às mamas na região inguinal/abdo-
minal. Foto gentilmente cedida por R. Gaiga.

Cauda (Figuras 6 e 7)
A maioria das espécies de didelfídeos possui cauda longa, com comprimento maior que o compri-
mento da cabeça e corpo, porém algumas espécies possuem cauda mais curta que esta última medida.
A coloração da cauda também varia entre as espécies, podendo ser homogeneamente pigmentada
ou despigmentada na porção terminal; neste último caso a transição entre as porções pigmentada e
despigmentada ocorre gradualmente ou abruptamente. A extensão em que a pelagem corporal cobre
a cauda também varia taxonomicamente. Na maioria das espécies a pelagem corporal restringe-se à
base da cauda, não ultrapassando 15 mm de extensão no dorso e no ventre. Em outras espécies a pe-
lagem estende-se por alguns centímetros no dorso e no ventre, mas ainda permanece restrita à porção
proximal da cauda (no máximo 1/3 do comprimento caudal). Há espécies, no entanto, com pelagem
corporal cobrindo metade, 2/3 ou totalmente a porção dorsal da cauda; nessas espécies a pelagem pode

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 33 BIOLOGIA


Figura 6. Padrões de morfologia da cauda em marsupiais didelfídeos. A: Pelagem corporal estende-se por mais da metade da
superfície dorsal da cauda, porém restringe-se à base da mesma na superfície ventral (Monodelphis arlindoi). B: Cauda despig-
mentada abruptamente na porção terminal; pelagem corporal estende-se em igual proporção nas superfícies dorsal e ventral da
cauda (Philander mcilhennyi). C: Cauda gradualmente despigmentada na porção terminal; pelagem corporal não se estende para
a base da cauda (Metachirus nudicaudatus). D: Cauda homogeneamente pigmentada e túrgida devido ao acúmulo de gordura
(Thylamys karimii). E: Pelagem presente em toda a extensão das superfícies dorsal e ventral da cauda (Glironia venusta). As
setas indicam o limite da extensão da pelagem corporal na cauda. Imagens em escalas distintas. Fotos gentilmente cedidas por
T. Semedo (A), M. Filho (B), J. G. Barros (C, E) e A. Camacho (D).

cobrir uma porção nitidamente menor no ventre da cauda ou se estender por quase todo o ventre (em
Caluromysiops e Glironia). Os diferentes padrões de morfologia da cauda dos didelfídeos encontram-
se na Figura 6.
A parte da cauda que não está coberta por pêlos corporais deixa à mostra escamas caudais e diminutos
pêlos inseridos na margem de cada escama. Escamas retangulares estão dispostas de maneira circular
ao longo do eixo maior da cauda (padrão anelar), ao passo que escamas romboidais (losangulares) estão
arranjadas em espiral ou então de maneira irregular (ora em espiral, ora em anel no mesmo indivíduo) ao
longo do eixo maior da cauda. Os pêlos associados às escamas caudais variam em comprimento, podendo
ser curtos (de comprimento semelhante a uma escama; Figura 7D-E colorida) ou longos (comprimento
maior ou igual a três escamas; Figura 7C). Há geralmente três pêlos associados a cada escama caudal,
dos quais o central é ligeiramente maior que os demais. No gênero Marmosops o pêlo central da tríade é
nitidamente mais espesso e geralmente mais pigmentado que os pêlos laterais, resultando em um padrão

BIOLOGIA 34 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Figura 7. Padrões de disposição das escamas caudais e de pêlos associados a estas escamas em marsupiais didelfídeos. A:
Três pêlos associados a cada escama caudal (Marmosa sp. - MRT 7989, a ser tombado no MZUSP). B: Quatro ou mais pêlos
associados a cada escama caudal (Philander opossum canus - PRL 201, a ser tombado na Unemat, campus de Cáceres). C:
Escamas dispostas em anel, cada uma com três pêlos longos de comprimento maior ou igual a três escamas (Gracilinanus agilis
- UFMT 3817). D: Escamas dispostas em espiral, cada uma com três pêlos curtos de comprimento semelhante a uma escama
(Marmosa murina - UFMT 2041). E: Escamas dispostas em espiral, com pêlo central da tríade peciolado, sendo nitidamente
mais largo que os pêlos laterais e fortemente pigmentado (Marmosops ocellatus - MZUSP 35136). Imagens em escalas distintas.

de pêlo peciolado (Figura 7E). Na maioria das espécies a porção ventral distal da cauda apresenta uma
superfície preênsil lisa ou coberta por escamas modificadas e sem pêlos; em ambos os casos é possível
observar um pequeno sulco com dobras transversais na pele, e na ponta da cauda uma almofada termi-
nal expandida com dermatoglifos. Por fim, a maioria das espécies possui cauda fina, mas representantes
dos gêneros Thylamys e Lestodelphys (este último ausente no Brasil) possuem cauda espessa devido ao
acúmulo de gordura (Figura 6D).

Mão, punho e pé
A mão possui cinco dedos, todos providos de garras. Os dedos tendem a ser mais curtos nas
espécies terrícolas e mais longos nas espécies arborícolas ou escansoriais. Em algumas espécies
os dedos III e IV apresentam comprimentos semelhantes e são os maiores, condição denominada
paraxônica. Outras possuem a condição mesaxônica, na qual o dedo III é o maior. Uma terceira

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 35 BIOLOGIA


condição é encontrada em Caluromys e Caluromysiops, na qual o dedo IV é ligeiramente maior
que os demais (ver Figura 3 em Voss & Jansa, 2009: 19). Seis almofadas, sendo quatro interdigitais
e duas próximas ao punho - uma medial (tênar) e uma lateral (hipotênar) - circundam uma super-
fície lisa ou esparsamente coberta por tubérculos na região central da palma. Em Chacodelphys,
Lestodelphys (ambos os gêneros ausentes no Brasil) e Thylamys, no entanto, esta superfície central
está densamente coberta por pequenos tubérculos. As almofadas tendem a ser maiores e apresentar
dermatoglifos mais pronunciados nas espécies arborícolas. Em algumas espécies de Thylamys as
almofadas estão cobertas por pequenos tubérculos e a superfície coberta por dermatoglifos é muito
reduzida (ver Figura 3 em Carmignotto & Monfort, 2006: 132). Por fim, não há almofadas palmares
na cuíca-d’água (Chironectes).
Na maioria das espécies de didelfídeos o punho dos machos é morfologicamente igual ao das
fêmeas, mas em algumas espécies de pequeno porte os machos apresentam calos carpais medial e
lateral, que correspondem a expansões dos ossos pré-pólex e pisiforme, respectivamente (Lunde
& Schutt Jr., 1999). Aparentemente estas estruturas consistem em caracteres sexuais secundários,
já que estão ausentes nas fêmeas e nos machos jovens ou subadultos; são pouco desenvolvidas nos
machos recém-adultos e bem desenvolvidas nos machos adultos maduros (ver Figura 2 em Voss &
Jansa, 2009: 17).
O pé possui cinco dedos, dos quais o I (hálux) é opositor e desprovido de garra ou unha. Este dedo
tende a ser maior nas espécies escansoriais e arborícolas, quando comparado ao das espécies terríco-
las. Os demais dedos são providos de garras. Todos os dedos são livres, com exceção da cuíca-d’água
(Chironectes) que possui membranas interdigitais bem desenvolvidas. Em algumas espécies o dedo III
é mais longo que os demais (condição mesaxônica), porém em algumas espécies de Didelphis os dedos
II-IV possuem comprimentos semelhantes e na maioria das espécies de didelfídeos o dedo IV é o mais
longo. Como observado por Voss & Jansa (2009), é curioso que em uma mesma espécie os comprimen-
tos relativos dos dedos do pé não correspondem ao comprimento relativo dos dedos da mão. Em geral
a superfície da planta do pé segue os mesmos padrões da superfície palmar descrita acima (ver Figura 4
em Voss & Jansa, 2009: 20).

Morfologia Crâniodentária
Os crânios dos didelfídeos contêm muitas características informativas quanto aos hábitos de vida e
identidade taxonômica desses animais. Em termos funcionais o crânio pode ser dividido em duas regiões
distintas: a região craniana propriamente dita (cerebral) e a região facial. Mas, para fins didáticos, essas
regiões podem ainda ser subdivididas em: rostro, região orbital, caixa craniana, palato e basicrânio. Além
disso, a mandíbula e principalmente os dentes também contêm informações relevantes do ponto de vista
anatômico-funcional e taxonômico.
Apresentamos abaixo uma breve descrição das estruturas que constituem o crânio dos marsupiais
didelfídeos, dando ênfase àquelas relevantes para a identificação das espécies do grupo. Apesar de conter
vários termos anatômicos, vale mencionar que a leitura deste texto, acompanhada da análise simultânea
de um crânio didelfídeo, pode se tornar uma atividade interessante que envolve a observação direta das
estruturas mencionadas e torna mais fácil o aprendizado dos termos citados. A nomenclatura utilizada
segue Voss & Jansa (2003, 2009), que devem ser consultados por leitores que buscam maiores detalhes

BIOLOGIA 36 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


sobre a anatomia crâniodentária em Didelphidae. Para maiores detalhes sobre os forames nos marsupiais
em geral, ver Archer (1976).

Rostro (Figuras 8, 9 e 10)


Porção do crânio anterior à região das cavidades das órbitas oculares, constituída pelos ossos pré-ma-
xilar, nasal, maxilar e lacrimal (ver Figuras 8 e 9). As porções do pré-maxilar e do maxilar que fazem parte
do rostro são chamadas de ramos nasais do pré-maxilar e do maxilar. No pré-maxilar estão inseridos os
dentes incisivos superiores. Os demais dentes superiores (caninos, pré-molares e molares) estão inseridos
no maxilar. O pré-maxilar pode projetar-se anteriormente aos incisivos superiores, constituindo o processo
rostral do pré-maxilar (Figura 10D). O ramo nasal do maxilar, na altura do terceiro pré-molar superior (P3),
é perfurado pelo forame infraorbital. Os ramos nasais do pré-maxilar e do maxilar unem-se dorsalmente ao
osso nasal. O nasal é longo, podendo ser lateralmente expandido na região da sutura maxilar-frontal (Figura
10A-B), com a margem posterior romba ou afilada. O lacrimal estende-se anteriormente à margem anterior
da cavidade orbital, podendo expor o forame lacrimal lateralmente (Figura 11A-B).

Figura 8. Vista lateral do crânio e da mandíbula de Metachirus nudicaudatus (MZUSP 27230). C1, canino superior; c1, canino
inferior; coc, côndilo occipital; Eq, esquamosal; Et, ectotimpânico; fio, forame infraorbital; flc, forame lacrimal; fme, forame
mentoniano; Fr, frontal; fse, forame subesquamosal; fsg, fossa glenóide; I 1-5, incisivos superiores; i 1-4, incisivos inferiores;
Ip, interparietal; Jg, jugal; Lac, lacrimal; M1-4, molares superiores; m1-4, molares inferiores; Mx, maxilar; Na, nasal; P1-3,
pré-molares superiores; p1-3, pré-molares inferiores; Pa, parietal; Pal, palatino; pan, processo angular; pcd, processo condilóide;
pcr, processo coronóide; Pe, porção mastóidea do petroso (ou simplesmente mastóide); Pmx, pré-maxilar; Poc, paraoccipital;
ppg, processo pós-glenóide; ppr, processo do paraoccipital; Pt, pterigóide; Soc, supraoccipital. Escala: 10 mm.

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 37 BIOLOGIA


Figura 9. Vistas dorsal e ventral do crânio de Metachirus nudicaudatus (MZUSP 27230). Al, alisfenóide; Bes, basisfenóide; Boc,
basioccipital; coc, côndilo occipital; Eq, esquamosal; Et, ectotimpânico; fmg, forame magno; Fr, frontal; fsg, fossa glenóide;
Ip, interparietal; Jg, jugal; Lc, lacrimal; Mt, mastóide; Mx, maxilar; Na, nasal; Pa, parietal; Pes, pré-esfenóide; Pl, palatino;
Pmx, pré-maxilar; ppg, processo pós-glenóide; proPe, promontório da porção coclear do petroso; Pt, pterigóide; ptAl, processo
timpânico do alisfenóide; ptPe, processo timpânico do petroso; Soc, supraoccipital. Escala: 10 mm.

Região orbital (Figuras 8, 9, 11 e 12)


É a porção do crânio que aloja as órbitas oculares. Formada pelos ossos lacrimal, palatino, frontal,
orbitosfenóide, alisfenóide, maxilar e jugal. A parede interno refere-se literalmente à parte de dentro dos
ossos desta região é constituída pelo lacrimal, frontal e palatino. O orbitosfenóide está restrito ao fundo da
cavidade orbital. O maxilar, juntamente com o alisfenóide, forma o assoalho da cavidade orbital (Figura
11), ao passo que o jugal compõe a parede lateral desta cavidade (Figura 8). No fundo da cavidade, mais
precisamente entre os ossos palatino, orbitosfenóide e alisfenóide, está uma grande abertura denominada
fissura esfenorbital. Ventrolateralmente à fissura esfenorbital está o forame rotundo (Figura 15B), bem
desenvolvido e delimitado apenas pelo osso alisfenóide. O alisfenóide e o maxilar estão separados entre
si pelo palatino na maioria das espécies de didelfídeos (Figura 11C), porém o alisfenóide estende-se an-
teriormente até tocar o maxilar nos gêneros Lutreolina e Monodelphis (Figura 11D). O arco zigomático
é bem desenvolvido e expandido lateralmente, composto basicamente pelos ossos jugal e esquamosal.
Anteriormente à sutura entre esses ossos há o processo pós-orbital ascendente, que delimita posteriormente
a órbita no arco (em Metachirus - Figura 8 - ele é muito pouco marcado). Na borda superior da cavidade

BIOLOGIA 38 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Figura 10. Vistas dorsal (A-B) e lateral (C-D) da região rostral de marsupiais didelfídeos mostrando padrões de morfologia
do nasal e do pré-maxilar. A: Nasal lateralmente expandido na região da sutura maxilar-frontal (seta) (Gracilinanus emiliae -
MZUSP 11780). B: Nasal sem expansão lateral na região da sutura maxilar-frontal (Thylamys karimii - JD 169, a ser tombado
no MZUSP). C: Processo rostral do pré-maxilar ausente (Monodelphis emiliae - APC 157, a ser tombado no MZUSP). D:
Processo rostral do pré-maxilar presente e bem desenvolvido (seta) (Marmosa lepida - MZUSP 35019). pr, processo rostral do
pré-maxilar. Imagens em escalas distintas.

orbital está a margem supraorbital que pode ser desprovida de crista, apresentar uma crista arredondada
e não proeminente, ou apresentar uma crista desenvolvida e proeminente, com um processo triangular
denominado processo pós-orbital. Este processo é formado pelo frontal em todos os gêneros, com exceção
de Glironia cujo processo é formado pelo frontal e o parietal (Figura 12).

Caixa craniana (Figuras 8, 9 e 13)


É a porção craniana formada por ossos achatados que envolvem o cérebro e órgãos correlatos.
Formada pelos ossos frontal, parietal, alisfenóide, esquamosal, interparietal e supraoccipital. Uma
crista temporal contínua à crista supraorbital pode estar presente (Figura 12E). A crista temporal
possui diferentes graus de desenvolvimento, podendo estar restrita ao frontal ou estender-se poste-
riormente por todo o parietal e interparietal até a crista lambdoidal (Figura 13B). As cristas temporais
direita e esquerda podem também permanecer separadas em toda sua extensão ou unir-se uma à outra
ao longo da linha mediana da caixa craniana, formando a crista sagital (Figura 13B). É importante

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 39 BIOLOGIA


Figura 11. Vista lateral do rostro (A, B) e vista oblíqua dorso/lateral da região orbital (C, D) de marsupiais didelfídeos mostrando,
respectivamente, diferentes posições do forame lacrimal e padrões de morfologia do maxilar. A: Forame lacrimal não visível
em vista lateral (Marmosops parvidens - MZUSP 22940). B: Forame lacrimal visível em vista lateral (Marmosops pinheiroi -
MZUSP 21300). C: Palatino estende-se entre o alisfenóide e o maxilar (seta) impedindo o contato entre estes ossos (Didelphis
marsupialis - MZUSP 17134). D: Contato entre o alisfenóide e o maxilar (seta) (Lutreolina crassicaudata - MZUSP 15). Al,
alisfenóide; flc, forame lacrimal; Lac, lacrimal; Max, maxilar; Pl, palatino. Imagens em escalas distintas.

ressaltar que as cristas supraorbital, temporal e lambdoidal apresentam ampla variação etária e sexual
nos didelfídeos, sendo mais desenvolvidas em exemplares machos ou de idades mais avançadas. O
parietal é bem desenvolvido; esse osso contata anteriormente o frontal, posteriormente o interparietal
e às vezes também o supraoccipital e o mastóide, e ventralmente o esquamosal e o alisfenóide (Figura
13A), com exceção do gênero Metachirus no qual o parietal não alcança o alisfenóide (Figura 8). O
interparietal encontra-se totalmente fusionado ao supraoccipital, mas nunca ao parietal; em algumas
espécies, estende-se ventralmente até contatar o esquamosal. O esquamosal forma a parte posterior
da caixa craniana e também parte do arco zigomático. Na raiz esquamosal do arco zigomático está a
fossa glenóide, onde a mandíbula se articula com o crânio. A margem posterior desta fossa forma o
processo pós-glenóide. Posterior ao processo pós-glenóide forma-se uma crista que se estende da base
do arco zigomático até a sutura esquamosal-mastóide. Ventralmente a esta crista situa-se o forame
subesquamosal. Na maioria dos didelfídeos o supraoccipital e os exoccipitais formam a margem dorsal
do forame magno, porém em algumas espécies apenas os exoccipitais formam esta margem (ver Figura
13A e C em Voss & Jansa, 2009: 35).

BIOLOGIA 40 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Figura 12. Vista dorsal do rostro e da região interorbital de marsupiais didelfídeos mostrando diferentes formatos desta região,
padrões de morfologia da margem supraorbital e graus de desenvolvimento da crista supraorbital e do processo pós-orbital. A:
Região interorbital convergente anteriormente; seta indica a constrição interorbital (Hyladelphys kalinowskii - AMNH 267338).
B: Região interorbital subparalela e margem supraorbital arredondada, sem crista supraorbital; seta indica a constrição pós-
orbital (Marmosops pinheiroi - MZUSP 21300). C: Margem supraorbital com uma crista arredondada, mas não proeminente
(padrão “beaded”) (Thylamys karimii - JD 169, a ser tombado no MZUSP). D: Margem supraorbital com crista desenvolvida
e proeminente, com processo pós-orbital do frontal conspícuo (Marmosa demerarae - MVZ 28086). E: Margem supraorbital
com crista desenvolvida e proeminente, com processo pós-orbital do frontal muito desenvolvido (Caluromys lanatus - MZUSP
3766). F: Margem supraorbital com crista desenvolvida e proeminente, com processo pós-orbital formado pelo frontal e pelo
parietal (Glironia venusta - CCA 1830, a ser tombado no MZUSP). cte, cristas temporais; mspo, margem supraorbital; ppoFr,
processo pós-orbital do frontal. Imagens em escalas distintas.

Palato (Figuras 9 e 14)


É a porção do crânio que constitui a parte óssea do teto da cavidade oral. Formado pelos ossos
pré-maxilar, maxilar e palatino. As partes do pré-maxilar e maxilar que formam o palato são chamadas
de ramo palatal do pré-maxilar e do maxilar, respectivamente. Duas condições alternativas podem
ser observadas na região posterior do palato. Na primeira delas, presente nos gêneros Caluromys,
Caluromysiops e Glironia, o palato posterior inclina-se gradualmente em direção ventral de maneira
que não há nenhuma inflecção abrupta na margem posterior do palato, que é fina e arqueada (Figura
14A). Em contrapartida o palato posterior é abruptamente inflectado, formando uma margem posterior
espessa e mais ou menos reta (Figura 14B-F). O palato apresenta várias perfurações que correspon-
dem a forames (quando conduzem nervos ou vasos sanguíneos) ou a fenestras (quando não conduzem

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 41 BIOLOGIA


Figura 13. Vista lateral da caixa craniana (A e B) e vista oblíqua ventral/lateral da região auditiva (C e D) de marsupiais didelfídeos
mostrando diferentes padrões de morfologia desta região. A: Fenestra na sutura entre os ossos parietal e esquamosal presente,
expondo o osso petroso (Marmosops paulensis - MZUSP 30684). B: Fenestra na sutura entre os ossos parietal e esquamosal
ausente (Didelphis albiventris - MZUSP 31627). C: Extremidade anterior do ectotimpânico (seta) contata simultaneamente o
processo anterior do martelo e o petroso; fenestra coclear exposta em vista lateral (Marmosops paulensis - MZUSP 30684).
D: Extremidade anterior do ectotimpânico contata apenas o processo anterior do martelo; fenestra coclear não visível em vista
lateral (Didelphis albiventris - MZUSP 31627). Al, alisfenóide; clb, crista lambdoidal; cs, crista sagital; cte, cristas temporais;
Eq, esquamosal; Et, ectotimpânico; Exo, exoccipital; fc, fenestra coclear; fen, fenestra; Fr, frontal; fse, forame subesquamosal;
Ip, interparietal; mar, martelo; Pa, parietal; Pe, petroso; ptAl, processo timpânico do alisfenóide; Soc, supraoccipital. Imagens
em escalas distintas.

nervos ou vasos sanguíneos). Todas as espécies de didelfídeos apresentam forame incisivo, fenestra
maxilopalatina e forame póstero-lateral (Figura 14). O forame incisivo, que perfura o pré-maxilar
e o maxilar, é sempre alongado, com margem posterior podendo ultrapassar o canino superior (C1)
(Figura 14D). A fenestra maxilopalatina, geralmente bastante alongada, ocupa a margem posterior
do maxilar e anterior do palatino. Na porção posterior do maxilar, onde este osso conecta-se com o
palatino, está a fenestra póstero-lateral, de formato elíptico, cuja margem anterior pode ultrapassar o
quarto molar superior (M4) (Figura 14F). Algumas espécies apresentam fenestra palatina constituída
por uma única perfuração circular em cada lado do palatino (Figura 14C) ou por múltiplas perfurações
menores (Figura 14E). Algumas espécies podem apresentar também fenestra maxilar, constituída por
uma perfuração alongada em cada lado do maxilar, posicionada entre a fenestra maxilopalatina e os
molares superiores (Figura 14C).

BIOLOGIA 42 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Figura 14. Padrões de morfologia do palato de marsupiais didelfídeos. A: Palato pouco perfurado, apenas com forame incisivo,
fenestra maxilopalatina curta e forame póstero-lateral (Caluromys lanatus - MZUSP 3766). B: Palato fenestrado, com forame
incisivo, fenestra maxilopalatina longa, fenestra palatina e forame póstero-lateral (Cryptonanus cf. agricolai - APC 1153, a ser
tombado no MZUSP). C: Palato muito fenestrado, como em B, mais fenestra maxilar (Gracilinanus agilis - PNPA 203, a ser
tombado no MZUSP). D: Forame incisivo longo, com margem posterior (seta) ultrapassando o limite dos caninos superiores
(Marmosops paulensis - MZUSP 29185). E: Fenestra palatina múltipla (seta) (Marmosops ocellatus - PNPA 315, a ser tombado
no MZUSP). F: Forame póstero-lateral bem desenvolvido, com margem anterior projetando-se além da margem anterior do quarto
molar superior (Thylamys karimii - MZUSP 32232). fi, forame incisivo; fm, fenestra maxilar; fmp, fenestra maxilopalatina; fp,
fenestra palatina; fpl, forame póstero-lateral. Imagens em escalas distintas.

Basicrânio (Figuras 9 e 15)


É a porção do crânio que constitui a base da caixa craniana. Formado pelo pré-esfenóide, basisfenóide,
pterigóide, basioccipital, exoccipitais, alisfenóide, porções coclear e mastóidea do petroso (ou simples-
mente petroso e mastóide, respectivamente) e ectotimpânico. É uma região do crânio rica em forames,
a maioria dos quais não é útil como caráter diagnóstico. O basisfenóide é estreito e longo, perfurado
na sua margem posterior e região de contato com o alisfenóide pelo canal da carótida. No alisfenóide,
anterolateralmente ao canal da carótida, situa-se o forame do canal transverso. A região posterior do
alisfenóide é inflada para formar o processo timpânico (ou asa timpânica) do alisfenóide. Medialmente
a este processo, na região da sutura alisfenóide-petroso, localiza-se o forame oval. Em várias espécies o
forame oval é coberto por uma barra ou uma lâmina óssea que conecta o processo timpânico do alisfenóide
à porção não inflada do alisfenóide, formando um forame oval secundário (Figura 15B-C). O exoccipital
está perfurado pelos forames jugular, lacerado posterior, hipoglossal e condilar venoso (Figura 15C).

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 43 BIOLOGIA


Região auditiva (Figuras 9, 13 e 15)
Região do crânio que aloja os elementos ósseos associados ao ouvido médio. Formada por três
componentes ósseos não fusionados: alisfenóide, petroso e ectotimpânico. O processo timpânico do
alisfenóide, que constitui o elemento anterior da região auditiva, foi descrito anteriormente. O compo-
nente posterior da região auditiva é formado pelo petroso (mais especificamente a porção coclear do
petroso), limitada ventralmente por um processo laminar que constitui o processo timpânico do petroso.
Na margem lateral da porção coclear do petroso encontra-se a fenestra coclear, que é exposta em vista
lateral ou ventrolateral na maioria das espécies (Figura 13C), mas está oculta em uma cavidade formada
em sua maior parte pelo petroso em outras (Figura 13D). O ectotimpânico é o componente médio da
região auditiva. Possui a forma de um anel incompleto posterodorsalmente. A extremidade anterior do
ectotimpânico contata simultaneamente o processo anterior do martelo e o processo timpânico do petroso
na maioria das espécies (Figura 13C), porém contata apenas o processo anterior do martelo em outras
(Figura 13D). O processo timpânico do alisfenóide cobre moderadamente a região anteromedial do ecto-
timpânico, deixando totalmente exposta a região posterior que se expande lateralmente, e em diferentes
graus de acordo com a espécie, para formar o processo timpânico do ectotimpânico.

Mandíbula (Figura 8)
Formada pelo osso dentário. O ramo horizontal contém os alvéolos dentários e o ramo ascendente
contém dois processos bem desenvolvidos - o coronóide na porção superior e o condilóide (ou condilar)
na porção inferior, além do processo angular que é muito estreito e está medialmente deslocado formando
um ângulo de quase 90° com o ramo ascendente (Figura 8). Os forames mentonianos apresentam posição
variável, inclusive nas duas mandíbulas de um mesmo indivíduo. A fossa massetérica é profunda e o
processo condilóide muito expandido lateralmente.

Dentes (Figuras 1 e 16)


A fórmula dentária nos didelfídeos é I 5/4, C 1/1, P 3/3, M 4/4, totalizando 50 dentes. Nenhum dente
sofre reposição após irromper, exceto o terceiro pré-molar. O estágio decidual deste dente é molariforme
e seu sucessor, pré-molariforme, tornando fácil sua identificação como decidual ou permanente (Figura
1A-B). O primeiro incisivo superior é geralmente hipsodonte, cônico, com extremidade distal reta ou
levemente divergente. Encontra-se geralmente separado dos demais incisivos por um curto diastema.
Os demais incisivos superiores são muito próximos entre si, e suas coroas em geral se tocam e às vezes
chegam a se sobrepor parcialmente. Na maioria das espécies as coroas dos I2-I5 são simétricas e há
uma tendência de aumento no comprimento das mesmas de I2 para I5. Algumas espécies, entretanto,
possuem I2-I5 com coroas assimétricas, nas quais a superfície cortante anterior é maior que a posterior.
Nestas espécies, há uma tendência de decréscimo de comprimento das coroas de I2 para I5 (ver Figura
18 em Voss & Jansa, 2009: 48). O canino superior (C1) é bem desenvolvido, em geral nitidamente maior
nos exemplares machos. Pode apresentar cúspides acessórias anterior e/ou posterior (Figura 16B-C). O
primeiro pré-molar superior (P1) é nitidamente menor que os demais pré-molares. O P2 e o P3 são mais
desenvolvidos, podendo ser semelhantes ou diferentes em tamanho (P2>P3 ou P2<P3) (Figura 16A-C).
O pré-molar superior decidual (dP3) de Hyladelphys é vestigial, diferenciando-se do dP3 maior e molari-
forme dos outros didelfídeos (ver Figura 17 em Voss et al., 2001: 35). Em relação aos molares superiores

BIOLOGIA 44 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Figura 15. Basicrânio (incluindo a região auditiva) de marsupiais didelfídeos mostrando os diferentes padrões de morfologia
da região do forame oval. A: Lâmina ou barra medial do processo timpânico do alisfenóide ausente (Marmosa paraguayana
- MZUSP 29197). B: Barra medial do processo timpânico do alisfenóide presente, formando um forame oval secundário
(Thylamys karimii - MZUSP 32232). C: Lâmina medial do processo timpânico do alisfenóide presente, formando um forame
oval secundário (Monodelphis sp. - APM 836, a ser tombado no MZUSP). As setas indicam a passagem do ramo mandibular
do nervo trigêmio. Al, alisfenóide; bAl, barra medial do processo timpânico do alisfenóide; cc, canal da carótida (ou forame
lacerado anterior); Et, ectotimpânico; fct, forame do canal transverso; fcv, forame condilar venoso; fhg, hipoglossal; fies, fissura
esfenorbital; fj, forame jugular; flp, forame lacerado posterior; fo, forame oval; fr, forame rotundo; lmAl, lâmina medial do
processo timpânico do alisfenóide; proPe, promontório da porção coclear do petroso; ptAl, processo timpânico do alisfenóide;
ptPe, processo timpânico do petroso. Imagens em escalas distintas.

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 45 BIOLOGIA


Figura 16. Vista lateral do rostro (A-C) e mandíbula (D-F) de marsupiais didelfídeos, evidenciando padrões morfológicos
dos dentes caninos e pré-molares. A: Terceiro pré-molar superior (P3) mais baixo que o segundo pré-molar superior (P2)
(Hyladelphys kalinowskii - MUSM 14084). B: P3 e P2 com alturas semelhantes (Marmosa lepida - MZUSP 35019). C: P3
mais alto que P2 (Cryptonanus cf. agricolai - MZUSP 30503). D: Canino inferior (c1) ereto, com coroa cônica e sem cúspide
acessória (Chironectes minimus - MZUSP 7793). E: c1 semi-ereto, sem cúspide acessória e com margem anterior da coroa em
forma de lâmina (Marmosa paraguayana - MZUSP 29197). F: c1 pré-molariforme (seta), com coroa em forma de lâmina e
com cúspide acessória (Marmosops pinheiroi - MZUSP 21300). C1, canino superior; c1, canino inferior; ca, cúspide acessória
anterior do canino superior; cp, cúspide acessória posterior do canino superior; P1, primeiro pré-molar superior; p1, primeiro
pré-molar inferior; P2, segundo pré-molar superior; p2, segundo pré-molar inferior; P3, terceiro pré-molar superior permanente;
p3, terceiro pré-molar inferior permanente. Imagens em escalas distintas.

(M1-M4), os primeiros tendem a ser mais largos do que os últimos em algumas espécies, mas na maioria
delas o que se nota é a tendência oposta. Os molares possuem o padrão tribosfênico, apresentando três
cúspides principais – paracone, protocone e metacone - conectadas por cristas que formam uma figura
triangular (Figura 1C-D). Apresentam também uma extensão na base de sua margem anterior, que cons-
titui o cíngulo anterior. Quando a crista que parte da face anterior do protocone (pré-protocrista) passa
lateralmente pelo paracone para se juntar ao cíngulo anterior, forma-se uma linha contínua chamada por
alguns autores de cíngulo anterior completo. Por outro lado, quando a pré-protocrista estende-se apenas
até alguma região próxima à base do paracone tem-se um cíngulo anterior incompleto (Figura 1).
Os incisivos inferiores (i1-i4) possuem uma cúspide lingual conspícua na maioria das espécies de
didelfídeos, porém em algumas espécies esta cúspide é inconspícua ou ausente (ver Figura 22 em Voss
& Jansa, 2009: 56). O canino inferior (c1) pode ser ereto, com coroa cônica e sem cúspide acessória

BIOLOGIA 46 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


(Figura 16D), ou apresentar algum grau de pré-molarização; neste caso, pode ser semi-ereto, sem cúspi-
de acessória e com margem anterior da coroa em forma de lâmina, diferenciando-se ainda do primeiro
pré-molar inferior (p1) (Figura 16E), ou apresentar morfologia semelhante à do p1, com coroa em forma
de lâmina e cúspide acessória (Figura 16E). O p1 é menos desenvolvido que os p2-p3, sendo vestigial
em Caluromys e Caluromysiops. O gradiente na largura dos molares inferiores segue o mesmo padrão
descrito acima para os molares superiores.

Chave de Identificação de Gêneros de Marsupiais Brasileiros


Como mencionado anteriormente, no Brasil há 15 gêneros de marsupiais da família Didelphidae,
representantes das quatro subfamílias reconhecidas por Voss & Jansa (2009), a quem seguimos neste
capítulo. A maioria deles pode ser identificada com certa facilidade, inclusive em campo, através da mor-
fologia externa. Entretanto, dada a semelhança morfológica entre os gêneros Cryptonanus, Gracilinanus,
Hyladelphys, Marmosa, Marmosops e Thylamys, sua identificação é tarefa mais difícil e geralmente exige
a análise da morfologia externa com o auxílio de um estéreomicroscópio, assim como a análise da morfo-
logia craniana. Com o objetivo de fornecer subsídios para a identificação dos gêneros de marsupiais que
ocorrem no Brasil, fornecemos abaixo uma chave de identificação com base em caracteres morfológicos
externos e cranianos. As seguintes siglas, referentes a dimensões corpóreas ou crâniodentárias, e seus
respectivos significados são empregados na chave: CC, comprimento da cabeça e corpo (da ponta do
focinho até a base da cauda); CCB, comprimento côndilobasal (do ponto mais anterior do pré-maxilar
até a borda mais posterior do côndilo occipital); e CMS, comprimento da série de molares superiores
(da margem ânterolabial da coroa do primeiro molar superior até a margem posterior da coroa do quarto
molar superior). Esta chave foi amplamente embasada em Voss & Jansa (2009). As identificações re-
sultantes do uso desta chave podem ser confirmadas através da consulta às breves diagnoses de gêneros
apresentadas no tópico seguinte.

1a. Superfície palmar sem almofadas; processo carnoso (lembrando o formato de um dedo) na
superfície do pulso presente; pés com membranas interdigitais (Figura 4C); pelagem densa com
faixas transversais negras alternadas com faixas transversais acinzentadas e unidas por uma linha
mediana dorsal (Figura 3B); um único forame lacrimal em cada osso lacrimal; um único forame
mentoniano de cada lado da mandíbula ................................................................... Chironectes
1b. Superfície palmar com almofadas distintas; processo carnoso na superfície do pulso ausente;
pés sem membranas interdigitais; padrão de coloração dorsal variado, mas nunca com barras
transversais; geralmente dois forames lacrimais em cada osso lacrimal (Figura 11B); dois fora-
mes mentonianos de cada lado da mandíbula (Figura 8) ........................................................... 2
2a. Superfície dorsal da cauda coberta desde a base até a ponta por pelagem longa e macia (Figura
6E); máscara facial enegrecida e faixa rostral esbranquiçada e bem delimitada estendendo-se
até a nuca (Figura 2D); processo pós-orbital presente e formado pelos ossos frontal e parietal
(Figura 12F) ..................................................................................................................... Glironia
2a. Superfície dorsal da cauda macroscopicamente nua em pelo menos 1 ou 2 centímetros na ex-
tremidade distal; faixa rostral esbranquiçada ausente; processo pós-orbital ausente ou presente
e formado exclusivamente pelo frontal ...................................................................................... 3

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 47 BIOLOGIA


3a. Tamanho corporal grande (CC >245 mm, peso > 260 g, CCB > 55 mm, CMS > 11 mm); com
ou sem manchas supraoculares; dedo III maior que o dedo IV na mão; margem dorsal do forame
magno formada somente pelos exoccipitais ............................................................................... 4
3b. Tamanho corporal de pequeno a grande; nunca com manchas supraoculares; dedo III maior,
subigual ou pouco menor que o dedo IV na mão; margem dorsal do forame magno formada pe-
los exoccipitais e supraoccipital ................................................................................................. 7
4a. Manchas supraoculares presentes; porção nua da cauda de coloração castanha- acinzentada
na base e gradualmente despigmentada em direção à ponta (Figura 6C); processo pós-orbital
ausente (Figura 9); osso frontal direito e esquerdo não fusionados (sutura mediana aberta ou
visível); crista sagital ausente (Figura 9); fenestra palatina ausente (Figura 9); forame oval
secundário presente, formado pela barra medial do processo timpânico do alisfenóide (Figu-
ra 15B); ossos frontal e esquamosal em contato, impedindo o contato do alisfenóide com o
parietal (Figura 8) .................................................................................................. Metachirus
4b. Manchas supraoculares presentes ou ausentes; porção nua da cauda de coloração enegrecida na
base e abruptamente branca em direção à ponta (Figura 6B) (ocasionalmente apresentam caudas
totalmente negras); processo pós-orbital geralmente presente; osso frontal direito e esquerdo
parcialmente fusionados; cristal sagital bem desenvolvida, estendendo-se até o frontal; fenestra
palatina presente; forame oval secundário geralmente presente, formado pela lâmina medial
do processo timpânico do alisfenóide (Figura 15C); ossos alisfenóide e parietal em contato,
impedindo o contato do frontal com o esquamosal .................................................................... 5
5a. Manchas supraoculares presentes (Figura 6B) ......................................................... Philander
5b. Manchas supraoculares ausentes ............................................................................................. 6
6a. Pelagem dorsal acinzentada ou enegrecida (nunca castanha); pêlos dorsais de base branca
(Figura 3D); pêlos-guarda muito longos (de aspecto desgrenhado); ossos maxilar e alisfenóide
separados pelo palatino no assoalho da cavidade orbital (Figura 11C) ........................ Didelphis
6b. Pelagem dorsal castanha ou castanha-amarelada; pêlos dorsais de base cinza; pêlos-guar-
da curtos; ossos maxilar e alisfenóide em contato no assoalho da cavidade orbital (Figura
11D) ............................................................................................................. Lutreolina
7a. Comprimento do dedo IV pouco maior que o comprimento do dedo III na mão; processo pós
-orbital bem desenvolvido (Figura 12E); palato sem fenestras ou com fenestras maxilopalatinas
curtas (Figura 14A); forame do canal transverso ausente; processo timpânico do alisfenóide em
contato (ou quase) com o processo timpânico do petroso; extremidade anterior do ectotimpânico
contata apenas o martelo (Figura 13D); alvéolo do C1 contido no maxilar; P1 vestigial ou au-
sente; largura do M4 menor que a do M1 .................................................................................... 8
7b. Comprimento do dedo IV subigual ou menor que o comprimento do dedo III na mão; processo
pós-orbital presente ou ausente; palato com fenestras maxilopalatinas longas e outras fenestras
podem estar presentes (Figura 14B-F); forame do canal transverso presente (às vezes pequeno);
processo timpânico do alisfenóide distintamente separado do processo timpânico do petroso;
extremidade anterior do ectotimpânico contata simultaneamente o martelo e o petroso (Figura
13C); alvéolo do C1 formado pelo pré-maxilar e maxilar; P1 não vestigial, mas nitidamente
menor que P2-P3; largura do M4 maior que a do M1 ................................................................ 9
BIOLOGIA 48 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos
8a. Máscara facial avermelhada e faixa rostral mediana presentes (Figura 2H); pelagem dorsal
sem faixas escuras escapulares; processo rostral do pré-maxilar presente; osso frontal direito e
esquerdo não fusionados (sutura mediana aberta ou visível); crista sagital ausente (ou fracamente
desenvolvida sobre o interparietal); forame oval secundário ausente ........................ Caluromys
8b. Pelagem facial uniformemente pálida, sem nenhuma marca facial; pelagem dorsal com faixas
escuras sobre as escápulas (Figura 3C); processo rostral do pré-maxilar ausente; osso frontal
direito e esquerdo fusionados posteriormente (sutura mediana visível apenas anteriormente) crista
sagital bem desenvolvida, estendendo-se anteriormente até o frontal; forame oval secundário
presente ................................................................................................................. Caluromysiops
9a. Máscara facial ausente; cauda mais curta que o comprimento da cabeça e corpo, não modificada
para preensão (Figura 6A); processo pós-orbital ausente ou indistinto; fenestras palatina e ma-
xilar ausentes; processo rostral do pré-maxilar ausente; ossos maxilar e alisfenóide em contato
no assoalho da cavidade orbital (Figura 11D); forame oval secundário ausente (Figura 15A) ou
presente e formado pela barra ou lâmina medial do processo timpânico do alisfenóide (Figura
15B-C) ...................................................................................................................... Monodelphis
9b. Máscara facial presente (estreita ou inconspícua em algumas espécies); cauda mais longa ou
mais curta que o comprimento da cabeça e corpo, com ou sem modificações para preensão;
processo pós-orbital presente ou ausente; fenestras palatina e maxilar presentes ou ausentes;
processo rostral do pré-maxilar presente ou ausente; ossos maxilar e alisfenóide separados pelo
palatino no assoalho da cavidade orbital (Figura 11C); forame oval secundário ausente ou presente
e formado pela barra medial do processo timpânico do alisfenóide (Figura 15B) .................. 10
10a. Forame oval secundário presente, formado pela barra medial do processo timpânico do alis-
fenóide (Figura 15B) ................................................................................................................. 11
10b. Forame oval secundário geralmente ausente (Figura 15A); se presente, formado por uma barra
muito estreita e frequentemente ausente em um dos lados do crânio ......................................... 13
11a. Comprimentos dos dedos III e IV da mão subiguais; cauda sempre maior que o comprimento
da cabeça e corpo; processo rostral presente; fenestra maxilar presente (Figura 14C); P2 e P3
subiguais em altura (Figura 16B) ........................................................................... Gracilinanus
11b. Dedo III mais longo que o dedo IV da mão; cauda menor ou maior que o comprimento da
cabeça e corpo; processo rostral presente ou ausente; fenestra maxilar geralmente ausente, mas,
se presente, então P2 menor que P3 (Figura 16C) ................................................................... 12
12a. Comprimento da cauda maior do que comprimento da cabeça e corpo; cauda nunca com
estocagem de gordura; escamas caudais dispostas em espiral, com três pêlos, sendo o central
peciolado (muito espesso na porção mediana) e fortemente pigmentado (Figura 7E); processo
rostral do pré-maxilar presente; fenestra maxilar ausente; fenestra palatina ausente ou presente
e múltipla (Figura 14D-E); forame póstero-lateral não alcança a margem anterior do M4; fe-
nestra coclear exposta em vista lateral craniana (Figura 13C); c1 pré-molariforme, com coroa
em forma de lâmina e com cúspide acessória (Figura 16F); P2 e P3 similares em tamanho
(Figura 16B) ......................................................................................................... Marmosops
12b. Comprimento da cauda maior ou menor do que comprimento da cabeça e corpo; cauda intu-
mescida pela estocagem de gordura (Figura 6D); escamas caudais dispostas em anel, com pêlos
subiguais em espessura e pigmentação; processo rostral do pré-maxilar ausente; fenestra maxilar

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 49 BIOLOGIA


presente; fenestra palatina presente e simples (Figura 14F); forame póstero-lateral alcança ou
ultrapassa a margem anterior do M4 (Figura 14F); fenestra coclear não exposta em vista lateral
craniana; c1 não pré-molariforme, com coroa semicônica e sem cúspide acessória; P2 menor
que P3 (Figura 16C) ........................................................................................................ Thylamys
13a. Máscara facial e faixa mediana rostral pouco conspícuas (Figura 2G); escamas caudais
dispostas em anel, com pêlos subiguais em espessura e pigmentação, com comprimento igual
a três escamas (Figura 7C); processo rostral do pré-maxilar ausente; fenestra palatina presente
ou ausente; petroso exposto na superfície lateral da caixa craniana entre a sutura parietal-es-
quamosal (Figura 13A); C1 geralmente com cúspides acessórias; P3 maior que P2 (Figura
16C) .................................................................................................................... Cryptonanus
13b. Máscara facial conspícua e faixa mediana rostral ausente ou inconspícua; escamas caudais
dispostas em espiral e com pêlos de comprimento igual a uma escama, ou de forma mista (anular
e espiral em um mesmo indivíduo) e com pêlos de comprimento igual a três escamas; processo
rostral presente ou ausente; fenestra palatina ausente; petroso não exposto na superfície lateral
da caixa craniana entre a sutura parietal-esquamosal (Figura 13B); C1 raramente com cúspides
acessórias; P3 igual ou menor que P2 ...................................................................................... 14
14a. Tamanho muito pequeno (CC < 95 mm, massa < 20g, CCB < 25 mm, SMS <5 mm); máscara
facial bem desenvolvida, estendendo-se até a base da orelha (Figura 2C); pelagem do rostro
alaranjanda, distinta da coloração da pelagem dorsal; mamas 2-0-2=4, sendo duas à direita,
nenhuma ao centro e duas à esquerda na região inguinal; escamas caudais dispostas de forma
mista (parte em anel e parte em espiral em um mesmo indivíduo), com pêlos de comprimento
igual a três escamas; processo rostral do pré-maxilar ausente (Figura 16A); processo pós-orbital
ausente (Figura 12A); P2 distintamente maior que P3 (Figura 16A) ........................ Hyladelphys
14b. Tamanho maior que o do gênero anterior; máscara facial conspícua, porém não se estenden-
do até a base da orelha (com exceção de M. mexicana, que não ocorre no Brasil); pelagem do
rostro de coloração similar à da pelagem dorsal; mamas pelo menos 3-1-3=7, sendo que uma
única mama central está sempre presente; escamas caudais dispostas em espiral, com pêlos
de comprimento igual a uma escama (Figura 7D); processo rostral do pré-maxilar presente
(Figura 10D); processo pós-orbital presente (Figura 12D); P2 e P3 com tamanhos similares
(Figura 16B) ............................................................................................................. Marmosa

Características Diagnósticas de Táxons de Marsupiais Brasileiros


Apresentamos, a seguir, a composição taxonômica e as características diagnósticas da família
Didelphidae, assim como das subfamílias e tribos que a compõem de acordo com Voss & Jansa (2009).
Apresentamos também a composição taxonômica e as características diagnósticas dos gêneros e espécies
que ocorrem no Brasil (destacadas do texto, em negrito). As características das espécies que pertencem
a gêneros politípicos são apresentadas na forma de tabelas diagnósticas, permitindo comparações diretas
entre as estruturas externas e crâniodentárias das mesmas. Para cada gênero apresentamos também o tó-
pico “considerações taxonômicas”, onde brevemente discutimos o avanço no conhecimento dos limites
de suas espécies e avaliamos a necessidade de revisões taxonômicas diante da diversidade morfológica
e/ou genética que apontam para a existência de mais espécies no grupo. As seguintes siglas, referentes a
dimensões corpóreas, e seus significados são empregados no texto: Ca, comprimento da cauda (da base da
cauda até a sua extremidade distal); CC, comprimento da cabeça e corpo (definida no tópico anterior); e

BIOLOGIA 50 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


CT, comprimento total (da ponta do focinho até a extremidade distal da cauda). A ordem de apresentação
dos táxons segue Voss & Jansa (2009).

Família Didelphidae Gray, 1821


Composição: Glironiinae Voss e Jansa, 2009; Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987; Hyla-
delphinae Voss e Jansa, 2009; Didelphinae Gray, 1821.
Caracteres diagnósticos: CC = 100-500 mm (Gardner, 2008a); pelagem macia (sem pêlos transfor-
mados em espinhos); cinco dígitos nas mãos e nos pés, com hálux (dígito I do pé) oponente; cauda preênsil
(perda secundária em alguns táxons); ossos nasais alongados, estendendo-se anteriormente além do ramo
nasal do pré-maxilar e posteriormente entre os ossos lacrimais; rostro não fenestrado (Figura 8); forame
rotundo distinto (Figura 15), não confluente com a fissura esfenorbital; contato entre os ossos parietal
e alisfenóide (Figura 14), com exceção de Metachirus (Figura 8); osso interparietal bem desenvolvido
e fusionado ao supraoccipital (Figura 9); forame póstero-lateral do palato completo (Figura 13); osso
basisfenóide sem quilha; processos timpânicos do alisfenóide e do petroso bem desenvolvidos (Figura
15); ectotimpânico exposto lateralmente (Figura 14); 50 dentes. Para uma diagnose mais detalhada da
família Didelphidae, ver Voss & Jansa (2009: 86).

Subfamília Glironiinae Voss e Jansa, 2009


Composição: Glironia Thomas, 1912.
Caracteres diagnósticos: pêlo corporal estendendo-se até o ápice da cauda na sua porção
dorsal; garras das mãos fortemente recurvadas e comprimidas lateralmente; processo pós-orbital
desenvolvido, formado pelos ossos frontal e parietal (ausente ou formado somente pelo frontal em
outros didelfídeos).

Glironia Thomas, 1912


Composição: venusta Thomas, 1912.
Caracteres diagnósticos: CC = 160-225 mm; Ca = 195-225 mm; massa corpórea 100-200 g; más-
cara facial enegrecida a castanha-escura estendendo-se até a nuca; manchas supraoculares ausentes; faixa
rostral larga esbranquiçada que se estende até a nuca, contrastando com a coloração do dorso; bochechas
esbranquiçadas (Figura 2D); coloração dorsal castanha a castanho-acinzentada (Figura 6E); ventre acin-
zentado ou cinza-esbranquiçado; marsúpio ausente; cauda preênsil, de comprimento igual ou maior que
o comprimento da cabeça e corpo, fina e sem acúmulo de gordura, sendo fartamente coberta de pêlos
da base ao ápice (Figura 6E), exceto na linha mediana ventral; processo pós-orbital bem desenvolvido
(Figura 12F) (Barkley, 2008; Voss & Jansa, 2009; presente estudo).
Considerações taxonômicas: segundo Barkley (2008), existem dois nomes sob sinonímia de Glironia
venusta, a saber: - aequatorialis Anthony, 1926, cuja localidade-tipo é Sucumbios, Equador, e criniger
Anthony, 1926, cuja localidade-tipo é Loreto, Peru. Voss & Jansa (2009) comentaram a possibilidade
de haver táxons adicionais em amostras recentes de Glironia em museus, dada a variação morfológica
observada na coloração destes poucos espécimes.

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 51 BIOLOGIA


Subfamília Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987
Composição: Caluromys Allen, 1900 e Caluromysiops Sanborn, 1951. O gênero Caluromys inclui
os subgêneros Caluromys Allen, 1900 e Mallodelphys Thomas, 1920.
Caracteres diagnósticos: dígito IV da mão mais longo que os outros dígitos; processo pós-orbital
constituído pelo frontal bem desenvolvido e triangular (Figura 12E); palato sem fenestras ou com fenestras
maxilopalatinas curtas (Figura 14A); forame do canal transverso e forame oval secundário ausentes; pro-
cesso timpânico do alisfenóide em contato ou muito próximo ao osso petroso; fenestra coclear encoberta
pela porção mastóidea do petroso; processo angular da mandíbula curto e largo, com pequena reentrância;
alvéolo do C1 completamente contido no osso maxilar; P1 ausente ou vestigial; P2 nitidamente maior
que P3 (Voss & Jansa, 2009).

Caluromys J.A. Allen, 1900


Composição: subgênero Caluromys Allen, 1900: philander Linnaeus, 1758; subgênero Mallodelphys
Thomas, 1920: derbianus Waterhouse, 1841; lanatus Olfers, 1818.
Caracteres diagnósticos: CC = 208-331 mm; Ca = 240-435 mm; marsúpio incompleto, constituído
por duas dobras de pele nas laterais do abdome e região inguinal (subgênero Caluromys), ou completo,
abrindo-se anteriormente (subgênero Mallodelphys); pelagem corporal estende-se por no máximo 70
mm na base da cauda em igual proporção nas superfícies dorsal e ventral deste órgão (subgênero Calu-
romys) ou por pelo menos 70 mm na base da cauda, em maior proporção na superfície dorsal (subgênero
Mallodelphys); faixa rostral mediana escura e conspícua (Figura 2H); processo rostral do pré-maxilar
pequeno, porém distinto (Gardner, 2008a; Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnósticos das espécies
brasileiras de Caluromys encontram-se na Tabela 2.

Tabela 2. Caracteres diagnósticos das espécies de Caluromys que ocorrem no Brasil. Ca = comprimento da cauda; CC = com-
primento da cabeça e corpo. Dados extraídos de Gardner (2008a), Voss & Jansa (2009) e presente estudo.

C. lanatus C. philander
CC (mm) 245-331 (n=11) 208-255 (n=7)
Ca (mm) 320-435 (n=11) 250-400 (n=6)
Textura/comprimento da pelagem dorsal Lanosa, longa Lanosa, curta
Incompleto, composto por duas dobras
Marsúpio Completo, abrindo-se anteriormente de pele nas laterais do abdome e região
inguinal, abrindo-se medianamente
Coloração das orelhas Castanhas escuras ou pretas Pálidas
Castanho-avermelhada a amarelada Castanha pálida em todo o dorso e sobre
Coloração dorsal sobre os ombros, com uma faixa central as patas, com coloração mais acinzenta-
acinzentada entre os ombros da (contrastante) apenas na face
> 70 mm (40-70 % da extensão da cau- 30-70 mm (10-20 % da extensão da
Extensão da pelagem corporal na cauda da) dorsalmente; 20-35 % da extensão cauda), em igual proporção dorsal e
da cauda ventralmente ventralmente

Comentários taxonômicos: o gênero nunca foi revisado e algumas das populações analisadas mos-
traram divergências expressivas na morfologia e nas sequências do gene citocromo b (Voss et al., 2001;
Patton & Costa, 2003), podendo vir a constituir táxons válidos no futuro. A validade dos subgêneros
propostos precisa ainda ser testada em análises filogenéticas com maior número de táxons.

BIOLOGIA 52 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Caluromysiops Sanborn, 1951
Composição: irrupta Sanborn, 1951.
Caracteres diagnósticos: CC > 250 mm; Ca > 300 mm; pelagem da cabeça homogeneamente pálida,
sem manchas de coloração contrastante; pelagem dorsal castanho pálida no geral, com faixas escuras que
se estendem dos braços até os ombros (escapulares) e se tornam paralelas em direção à região posterior
do dorso (Figura 3C); cauda coberta pela pelagem corporal até a extremidade distal dorsalmente (Figura
3C) e apenas no primeiro terço ventralmente; crista sagital presente, bem desenvolvida ao longo do osso
parietal e se estendendo até o frontal na maioria dos espécimes adultos; forame oval secundário presente,
formado pela barra do processo timpânico do alisfenóide (Emmons, 2008; Voss & Jansa, 2009).
Comentários taxonômicos: Caluromysiops já foi considerado sinônimo de Caluromys por alguns
autores, mas Voss & Jansa (2009) reforçam a distinção entre estes dois gêneros embasados em vários
caracteres morfológicos e também na divergência genética encontrada. Espécie rara, conhecida de ape-
nas sete localidades, muitas das quais questionáveis devido ao fato de serem espécimes provenientes de
caçadores (Emmons, 2008).

Subfamília Hyladelphinae Voss e Jansa, 2009


Composição: Hyladelphys Voss, Lunde e Simmons, 2001.
Carácter diagnóstico: pré-molares deciduais (dP3/dp3) vestigiais (veja figs. 17 e 18 em Voss et al.,
2001: 35-36).

Hyladelphys Voss, Lunde e Simmons, 2001


Composição: kalinowskii Hershkovitz, 1992.
Caracteres diagnósticos: CC = 75-95 mm; 102-117 mm; ampla máscara facial, estendendo-se desde
o focinho até a base da orelha (Figura 2C); pelagem dorsal avermelhada com nítida faixa rostral alaranjada
e pelagem ventral homogeneamente branca; número reduzido de mamas (2-0-2=4); processo rostral do
pré-maxilar ausente; fenestras palatinas e maxilares ausentes; região interorbital fortemente convergente
anteriormente e com cristas supraorbitais arredondadas não proeminentes (“beaded”) (Figura 12A); P2
muito maior que P3; em jovens os pré-molares deciduais (dP3/dp3) são vestigiais; rostro curto; caixa
craniana inflada (Voss et al., 2001).
Comentários taxonômicos: grandes níveis de divergência genética indicam que mais de uma espécie
possa estar inclusa neste gênero (Jansa & Voss, 2005). Desta forma, uma revisão taxonômica é necessária,
porém há poucos espécimes em coleções. No Brasil, por exemplo, há apenas um registro e um único
exemplar em coleção (Astúa, 2007).

Subfamília Didelphinae Gray, 1821


Composição: Marmosini Hershkovitz, 1992; Metachirini Hershkovitz, 1992; Didelphini Gray, 1821
e Thylamyini Hershkovitz, 1992.
Carácter diagnóstico: borda anterior cortante no P3 ausente (P3 com bordas anterior e posterior
cortantes em Glironiinae, Caluromyinae e Hyladelphinae) (Voss & Jansa, 2009).

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 53 BIOLOGIA


Tribo Marmosini Hershkovitz, 1992
Composição: Marmosa Gray, 1821; Monodelphis Burnett, 1830; Tlacuatzin Voss e Jansa, 2003, dos
quais apenas os dois primeiros ocorrem no Brasil. O gênero Marmosa inclui os subgêneros Marmosa
Gray, 1821 e Micoureus Lesson, 1842.
Caracteres diagnósticos: marsúpio ausente; forame oval secundário ausente (exceto em algumas
espécies de Monodelphis); fenestra na sutura dos ossos parietal-esquamosal ausente; osso supraoccipital
constituindo parte da margem dorsal do forame magno (Voss & Jansa, 2009).

Marmosa Gray, 1821


Composição: subgênero Marmosa Gray, 1821: andersoni Pine, 1972; lepida Thomas, 1888; me-
xicana Merriam, 1897; murina Linnaeus, 1758; quichua Thomas, 1899; robinsoni Bangs, 1898; rubra
Tate, 1931; tyleriana Tate, 1931; xerophila Handley e Gordon, 1979; subgênero Micoureus Lesson, 1842:
alstoni Allen, 1900; constantiae Thomas, 1904; demerarae Thomas, 1905; paraguayana Tate, 1931;
phaea Thomas, 1899; regina Thomas, 1898.
Caracteres diagnósticos: CC = 88-250 mm; Ca = 138-294 mm; máscara facial conspícua; pelagem
lisa (subgênero Marmosa) ou geralmente lanosa (subgênero Micoureus); ventre geralmente com faixas
laterais de pêlos de base cinza ou completamente coberto por eles (Figura 4A); cauda geralmente maior
que o comprimento da cabeça e corpo, homogeneamente pigmentada (maioria das espécies do subgê-
nero Marmosa) ou despigmentada na porção terminal (maioria das espécies do subgênero Micoureus);
pelagem corporal restrita à base da cauda (ambos os subgêneros) ou estendendo-se por mais de 15 mm
sobre a cauda (subgênero Micoureus); escamas caudais arranjadas em espiral, com pêlos finos e curtos
(tamanho igual ou menor a uma escama) resultando na aparência de cauda nua a olho nu; processo ros-
tral do pré-maxilar geralmente presente (Figura 10D); cristas supraorbitais desenvolvidas, com processo
pós-orbital geralmente desenvolvido (Figura 12D); fenestras maxilares ausentes; fenestras palatinas
geralmente ausentes; forame oval secundário ausente (Figura 15A); C1 sem cúspides acessórias; P2 e
P3 semelhantes em tamanho (Figura 16B) (Voss & Jansa, 2009; Rossi et al., 2010). Os caracteres diag-
nósticos das espécies brasileiras de Marmosa encontram-se na Tabela 3.
Comentários taxonômicos. Revisões taxonômicas e estudos moleculares recentes aprimoraram o
conhecimento sobre a taxonomia e diversidade de espécies de Marmosa (Voss & Jansa, 2003, 2009;
Gutiérrez et al., 2010; Rossi et al., 2010). Em vários estudos espécies de Micoureus formam um grupo
monofilético dentro do gênero Marmosa, com M. murina ou M. lepida como espécies irmãs. Outras es-
pécies de Marmosa posicionam-se basalmente a este clado. Para não ferir o princípio da cladística de se
reconhecerem como válidos apenas grupos monofiléticos, Voss & Jansa (2009) propuseram que as espécies
de Micoureus fossem incluídas em Marmosa, mas mantiveram o primeiro táxon em nível de subgênero.
Os autores argumentaram que novos estudos com mais espécies e mais caracteres devem resultar em
filogenias mais robustas que justifiquem a manutenção do gênero Micoureus acompanhada da divisão
de Marmosa em vários gêneros ou a inclusão definitiva de Micoureus em Marmosa, como seu sinônimo.
Outros estudos mostram que M. murina e M. demerarae representam um complexo de espécies.
Com base em sequências do gene mitocondrial citocromo b, Patton & Costa (2003) encontraram quatro
grupos monofiléticos e alopátricos em amostras de M. murina, três dos quais com divergência genética
média de 9,89 %. De acordo com Rossi (2005), que reconheceu quatro morfotipos dentro de M. murina,
os grupos reconhecidos por Patton & Costa (2003) correspondem a espécies distintas denominadas M.

BIOLOGIA 54 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


murina (região das Guianas, leste e centro do Brasil), M. macrotarsus (= M. quichua; sudoeste ama-
zônico, incluindo o Brasil a oeste do rio Tapajós) e M. waterhousei (noroeste amazônico, incluindo o
Brasil ao norte do rio Amazonas e oeste do rio Negro). Embora os resultados de Rossi (2005) ainda não
tenham sido publicados em sua totalidade, os nomes mencionados acima já vêm sendo empregados na
literatura (Gutiérrez et al., 2010, 2011). Neste capítulo utilizamos o senso lato de M. murina que inclui
M. macrotarsus e M. waterhousei.
Patton et al. (2000) e Patton & Costa (2003) também encontraram quatro grupos monofiléticos e
alopátricos em amostras de M. demerarae, com divergência genética média de 7,37 % e 9,34 %, res-
pectivamente. Sancha et al. (2011) também confirmaram que M. demerarae representa um complexo de
espécies, sendo que um dos exemplares de suas amostras divergiu em 10,3 % do clado formado pelos
demais exemplares desta espécie.

Tabela 3. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnósticos das espécies de Marmosa que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabeça e corpo; CT = comprimento total. Dados extraídos de Patton et al. (2000),
Rossi (2005), Creighton & Gardner (2008a), Gardner & Creighton (2008a), Sancha et al. (2011) e presente estudo.
M. lepida M. murina M. constantiae M. demerarae
M. paraguayana M. regina
CT (mm) -- -- 352-412 (n=3) 378-500 (n=39)400 380-492 (n=41)
CC (mm) 88-120 (n=6) 95-240 (n=440) -- -- 142-250b --
Ca (mm) 138-167 (n=6) 139-280 (n=433) 213-235 (n=3) 227-287 (n=39)
159-232b 238-294 (n=41)
Textura da Longa, mas não
Lisa Lisa Lanosa Lanosa Lanosa
pelagem lanosa
Castanho-acin- Castanho-acin- Castanho-acin-
Coloração Castanho-aver- Castanho-acin-
zentada tingida de zentada tingida de Acinzentada zentada tingida
dorsal melhada intensa zentada
amarelo creme ou amarelo de laranja
Amarelada ou
Creme, com Creme, amarela- Creme, com
creme, com largas
Creme-esbran- faixas laterais Amarelada ou da ou alaranjada, faixas laterais
faixas laterais de
Coloração quiçada, sem de pêlos de base creme-esbranqui- com pêlos de de pêlos de base
pêlos de base cin-
ventral pêlos de base cinza que nunca çada, sem pêlos de base cinza na cinza que nunca
za que frequente-
cinza se unem no peito base cinza maior parte do se unem no peito
mente se unem no
e abdome ventre e abdome
peito e abdome
Extensão
da pelagem
< 15 mm < 15 mm > 20 mm > 30 mm > 30 mm < 20 mm
corporal na
cauda
Homogeneamente
Geralmente ho-
Coloração da Homogeneamen- Homogeneamen- Despigmentada na pigmentada ou Despigmentada
mogeneamente
cauda te pigmentada te pigmentada ponta despigmentada na na ponta
pigmentada
ponta
Muito desenvol-
Processo Presente (seme- Presente (seme- Presente (seme- Presente (seme- Presente (seme-
vido (maior que
rostral do lhante à altura lhante à altura lhante à altura lhante à altura lhante à altura
a altura do I1;
pré-maxilar do I1) do I1) do I1) do I1) do I1)
Figura 10D)
Cristas su- Proeminentes Pouco desenvol-
Proeminentes Proeminentes Proeminentes Proeminentes
praorbitais (Figura 12D) vidas
Processo Desenvolvido Ausente ou
Desenvolvido Desenvolvido Desenvolvido Desenvolvido
pós-orbital (Figura 12D) inconspícuo
Cristas tempo- Moderadamente Moderadamente Moderadamente Fortemente con- Moderadamente
Paralelas
rais convergentes convergentes convergentes vergentes convergentes
Fenestras Geralmente pre-
Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes
palatinas sentesa
Cúspide aces- Ausente ou
Geralmente
sória posterior presente (Figura Ausente Ausente Ausente Ausente
ausente
do C1 16C)
a
Embora o tipo de constantiae Thomas, 1904 claramente não apresente fenestras palatinas, o tipo de budini Thomas, 1920, atualmente considerado sinônimo do
primeiro, apresenta tais fenestras (ver Tate, 1933), assim como os exemplares associados a M. constantiae por Sancha et al. (2011).
b
Com base em Rossi et al. (2006).

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 55 BIOLOGIA


Monodelphis Burnett, 1830
Composição: adusta Thomas, 1897; americana Müller, 1776; arlindoi Pavan, Rossi e Schnei-
der, 2012; brevicaudata Erxleben, 1777; dimidiata Wagner, 1847; domestica Wagner, 1842; emiliae
Thomas, 1912; glirina Wagner, 1842; handleyi Solari, 2007; iheringi Thomas, 1888; kunsi Pine,
1975; maraxina Thomas, 1923; osgoodi Doutt, 1938; palliolata Osgood, 1914; peruviana Osgood,
1913; reigi Lew e Pérez-Hernández, 2004; ronaldi Solari, 2004; rubida Thomas, 1899; scalops
Thomas, 1888; theresa Thomas, 1921; touan Shaw, 1800; umbristriata Miranda-Ribeiro, 1936;
unistriata Wagner, 1842.
Caracteres diagnósticos: CC = 55-216 mm; Ca = 37-91; comprimento da cauda menor que 70% do
comprimento da cabeça e corpo; rinário com uma dobra ventrolateral de cada lado do sulco mediano (ver
Figura 1 em Voss & Jansa, 2009: 14); máscara facial ausente; dígito III das mãos e dos pés mais longo;
unhas das mãos longas, ultrapassando as almofadas digitais; superfície ventral da cauda não modificada
para preensão; nasal conspicuamente expandido lateralmente na região da sutura maxilar-frontal; proces-
so rostral do pré-maxilar ausente; região interorbital paralela ou fracamente convergente anteriormente;
crista sagital geralmente presente em espécimes maiores e mais velhos; margem supraorbital lisa e sem
processo pós-orbital; fenestras palatina e maxilar ausentes; osso maxilar e alisfenóide em contato no as-
soalho da órbita; forame oval secundário ausente ou presente, formado por uma lâmina óssea que conecta
o processo timpânico do alisfenóide à porção não inflada do alisfenóide (Figura 15C); P3 mais alto que
P2 (Pine & Handley, 2008; Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnósticos das espécies brasileiras de
Monodelphis encontram-se na Tabela 4.
Comentários taxonômicos. Revisões recentes de alguns grupos de espécies revelaram uma elevada
divergência genética entre populações de determinados táxons (Solari, 2010; Carvalho et al., 2011; Pavan
et al., 2012). Esses estudos resultaram na restrição de M. brevicaudata, na revalidação de M. touan, na
descrição de M. arlindoi (Pavan et al., 2012), no reconhecimento de M. sorex como sinônimo júnior de
M. dimidiata (Vilela et al., 2010) e na delimitação de oito grupos de espécies (Solari, 2010). Entretanto,
o gênero nunca passou por uma revisão ampla, necessária para reavaliar o status taxonômico de espécies
com ampla área de distribuição (M. americana e M. glirina, por exemplo) e de espécies enigmáticas,
conhecidas apenas por poucos exemplares, restritos às suas localidades-tipo e arredores (M. maraxina,
M. rubida, M. theresa, M. umbristriata, M. unistriata). A única revisão desenvolvida com espécies bra-
sileiras foi realizada por Gomes (1991), ainda não publicada. Essa revisão traz informações importantes
sobre a variação ontogenética na coloração da pelagem de algumas espécies, mas é pouco útil para a
identificação em nível específico.

Tribo Metachirini Hershkovitz, 1992


Composição: Metachirus Burmeister, 1854.
Caráter diagnóstico: ossos frontal e esquamosal em contato na parte lateral da caixa craniana,
formando uma “ponte” que impede o contato dos ossos parietal e alisfenóide (Figura 2) (Voss & Jansa,
2009).

BIOLOGIA 56 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Tabela 4. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnósticos das espécies de Monodelphis que ocorrem no Brasil. Ca = comprimento da cauda; CC = comprimento da cabeça e
corpo; CT = comprimento total. As espécies foram separadas em grupos de espécies segundo Solari (2010), com exceção de M. rubida, M. umbristriata e M. unistriata, não examina-
das por Solari (2010), mas alocadas por nós provisioriamente no grupo americana. Comparações entre espécies formulada com base em Pine & Handley (2008) e no presente estudo,
exceto quando outra fonte é mencionada.
Grupo Grupo Grupo
Grupo americana Grupo brevicaudata Grupo theresa
dimidiata emiliae kunsi
M. M. ru- M. umbris- M. unis- M. arlin- M. brevi- M. domes- M. M. ma- M. dimi- M. the- M. emi-
M. iheringi M. touan M. scalops M. kunsi
americana bidaa triata b triata c doi caudata tica glirina raxina diata resa liae
CT (mm) -- -- -- -- -- -- -- -- -- ~ 213 f -- -- -- -- 142-166 g --
90-118 75-100 d 120- d 105-136 c 63-163
CC (mm) 160 ~ 123 ~ 135 120-182 143-170 d 123-179 e -- 138-170 77-97 -- 71-94 h
(n=4) (n=8) 180 d (n=3) (n=33)
53-60 61-70
Ca (mm) 40-60 (n=5) 64 ~ 53 ~ 62 70-98 d 64-97 d 46-91 e 65-106 d ~ 79 f 79-95 d ~ 47 c 37-83 (n=34) 45-53 g 41-42 h
(n=8) (n=3)
Três Ausentes em
Apenas listras machos ve-
Três listras Três listras Três listras
Listras uma incons- lhos ou com
escuras, escuras, averme-
longitu- Ausen- listra pícuas, três listras
iniciando- iniciando- lhadas e Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes
dinais no tes mediana iniciando- castanhas
-se entre as -se entre as inconspí-
dorso averme- -se poste- em machos
orelhas orelhas cuas
lhada riormente jovens e em
às orelhas fêmeas
Grisalha,
contras- Grisalha,
Castanho-
Castanho- tando contras- Grisalha,
Castanho- -acinzen- Grisalha, Castanho-
Casta- acinzen- com as tando com contras-
acinzentada tada na contras- Acin- -acinzen- Grisalha,
nho- tada, con- Acinzen- laterais as laterais tando
na porção porção tando com zentada, tada, com contrastando Uniforme-
-aver- Castanho- Cinza- trastando tada, sem alaran- averme- Castanho- com
Coloração mediana e mediana e as laterais com laterais com cabeça mente cas-
me- -averme- -averme- pouco contraste jadas lhadas averme- cabeça
dorsal castanha- castanha- averme- laterais averme- e região tanha clara
lhada lhada lhada com as com as (pouco (contraste lhada e região
avermelha- -averme- lhadas alaranja- lhadas ou lombar a escura
clara e laterais laterais percep- forte em es- lombar
da na região lhada na (Figura 5A das alaranja- alaranjadas
intensa averme- tível em pécimes ao averme-
lombar região colorida) das
lhadas espéci- sul do rio lhadas
lombar
mes do Amazonas)
Xingu)
Pardo-
-amarelada
Creme
ou parda-

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


acinzen- Homoge-
Creme Pêlos de Creme Pêlos de -esbran-
Pêlos Creme tado/le- neamente
acinzen- base cinza acinzen- base cin- quiçada,
Pêlos de Pêlos de de base Pêlos de acinzen- vemente Pêlos de base creme-

57
tado, con- e ápice tado, con- za claro sem pêlos
Coloração base cinza e base cinza cinza e base cinza Alaran- tado, con- alaranja- cinza e ápice -amar-
trastando creme, ? trastando e ápice ? de base
ventral ápice creme e ápice ápice e ápice jada trastando do, não creme-ama- romzado,
fortemente sem con- fortemente creme- cinza, às
amarelado alaranjado alaran- amarelado com as contras- relado lavado
com as traste com com as -alaran- vezes com
jado laterais tando de tons
laterais as laterais laterais jado uma faixa
com as violáceos
amarelada

BIOLOGIA
laterais
na linha
mediana
Grupo Grupo Grupo
Grupo americana Grupo brevicaudata Grupo theresa
dimidiata emiliae kunsi
M. M. ru- M. umbris- M. unis- M. arlin- M. brevi- M. domes- M. M. ma- M. dimi- M. the- M. emi-
M. iheringi M. touan M. scalops M. kunsi
americana bidaa triata b triata c doi caudata tica glirina raxina diata resa liae
CT (mm) -- -- -- -- -- -- -- -- -- ~ 213 f -- -- -- -- 142-166 g --

BIOLOGIA
90-118 75-100 d 120- d 105-136 c 63-163
CC (mm) 160 ~ 123 ~ 135 120-182 143-170 d 123-179 e -- 138-170 77-97 -- 71-94 h
(n=4) (n=8) 180 d (n=3) (n=33)

58
53-60 61-70
Ca (mm) 40-60 (n=5) 64 ~ 53 ~ 62 70-98 d 64-97 d 46-91 e 65-106 d ~ 79 f 79-95 d ~ 47 c 37-83 (n=34) 45-53 g 41-42 h
(n=8) (n=3)
Distin- Distin-
Simila- Lava- Distinta-
Queixo e Similares ao Similares Similares tamente tamente Similares Alaranja- Similares Similare- Similares
res ao i ? dos de ? mente aver- ?
garganta ventre ao ventre i ao ventre averme- averme- ao ventre dos ao ventre sao ventre ao ventre
ventre laranja melhados
lhados lhados
Cobrindo Cobrindo Cobrindo Cobrindo
Exten-
Res- até 1/3 até 1/3 até 1/3 até 1/3
são da Restrita Restrita Restrita Restrita RestritaRestrita Restrita Restrita Restrita
trita à ou mais ou mais ou mais Restrita à ou mais
pelagem à base da à base da à base da à base da à base da
à base da à base da à base da ? à base da
base da da porção da porção da porção base da cauda da porção
corporal cauda cauda cauda i cauda cauda cauda cauda cauda cauda
cauda i dorsal da dorsal da dorsal da dorsal da
na cauda
cauda cauda cauda cauda
Ausente, Ausente,
Ausente, Ausente, Ausente, Ausente,
ou pouco ou pouco Ausente, ou Ausente, ou
ou pouco ou pouco ou pouco ou pouco
Desen- desen- desen- pouco de- pouco de-
Crista Desenvol- desenvol- desenvol- desenvol- Desen- desenvol-
Incipiente Ausente volvi- ? volvidas volvidas senvolvidas ? senvolvidas Ausente
sagital i vida i vidas (em vidas (em vidas (em volvida vidas (em
da (em (em (em machos (em machos
machos machos machos machos
machos machos adultos) adultos)
adultos) adultos) adultos) adultos)
adultos) adultos)
Pre-
Geralmente
sente,
Presente, ausente,
Presente, forma-
forma- quando
formado do pela Presente,
do pela presente,
pela lâmina lâmina formado pela
Forame lâmina Geral- formado
medial do medial barra medial
oval se- Ausente medial do ? Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente ? mente pela lâmina
processo do pro- do processo
cundário processo ausente medial do
timpânico cesso timpânico do
timpânico processo
do alisfe- timpâ- alisfenóide
do alisfe- timpânico
nóide nico do
nóide i do alisfe-
alisfe-
nóide
nóide i
a
Informações com base em Thomas (1899), exceto quando outra fonte é mencionada.

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


b
Informações com base em Miranda-Ribeiro (1936).
c
Informações com base em Eisenberg & Redford (1999).
d
Informações com base no material suplementar de Pavan et al. (2012).
e
Informações com base em Macrini (2004).
f
Informações com base em Pine (1979).
g
Informações com base em Patton et al. (2000).
h
Informações com base em Emmons & Feer (1997).
i
Informações com base em Gomes (1991).
Metachirus Burmeister, 1854
Composição: nudicaudatus É. Geoffroy, 1803.
Caracteres diagnósticos: CC = 150-310 mm e cauda maior que o comprimento da cabeça e corpo
(Ca = 178-390 mm); máscara facial enegrecida ou castanha, que pode ou não se estender até a base das
orelhas; manchas supraoculares presentes (Figura 6C), com coloração variando de creme a ferrugínea;
pêlos mais claros atrás das orelhas, variando em quantidade e coloração (creme a ferrugínea); pelagem
dorsal variando de castanha clara salpicada de dourado a castanha-escura salpicada de laranja; pelagem
ventral esbranquiçada, creme, creme-amarelada ou creme-acinzentada; pelagem corporal restrita à base
da cauda (Figura 6C); cauda enegrecida a castanha, descolorindo-se gradualmente até o ápice (Figura
6C), exceto em populações que ocorrem ao norte do rio Amazonas e oeste do rio Negro, que possuem
cauda predominantemente enegrecida apenas com o ápice caudal esbranquiçado; marsúpio ausente;
cristas supraorbitais ausentes; cristas temporais presentes (Figura 9) (Gardner & Dagosto, 2008; Voss
& Jansa, 2009).
Comentários taxonômicos: Gardner & Dagosto (2008) reconheceram cinco subespécies, todas
com ocorrência para o Brasil: M. n. nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803); M. n. colombianus Allen, 1900;
M. n. modestus Thomas, 1923; M. n. myosurus (Temminck, 1824); e M. n. tschudii Allen, 1900. Entre-
tanto, o gênero Metachirus nunca foi revisado e o status taxonômico das subespécies (e também dos
demais táxons nominais atualmente considerados sinônimos) precisa ser avaliado. Estudos moleculares
demonstram alto grau de divergência genética dentro de M. nudicaudatus, sugerindo que este táxon
representa um complexo de espécies (Patton et al., 2000; Patton & Costa, 2003). Ademais, análises
prévias de exemplares em coleções mostraram que há uma vasta variação geográfica na coloração da
pelagem e da cauda neste grupo, incluída propositadamente no tópico “Caracteres diagnósticos” acima.
Vale mencionar ainda que há consideráveis lacunas de amostragem ao longo da área de distribuição
desta espécie, tais como os interflúvios Tapajós-Xingu e Xingu-Tocantins, o norte de Mato Grosso e o
oeste do Maranhão, especialmente de material genético para análises moleculares mais abrangentes.
Portanto, há grande possibilidade de que espécies sejam revalidadas ou espécies novas sejam descritas
a partir do estudo de material já disponível em museus, bem como de novos exemplares obtidos em
trabalhos de campo.

Tribo Didelphini Gray, 1821


Composição: Chironectes Illiger, 1811; Didelphis Linnaeus, 1758; Lutreolina Thomas, 1910 e
Philander Brisson, 1762.
Caracteres diagnósticos: CT geralmente > 500 mm; marsúpio bem desenvolvido na forma de bolsa
ou de dobras de pele nas laterais do abdome e região inguinal; cauda com padrão preto e branco bem
marcado; nasais não alcançam os incisivos superiores (I1); crista sagital bem desenvolvida nos ossos
frontal e parietal (Figura 13B) (Stein & Patton, 2008a; Voss & Jansa, 2009).
Chironectes Illiger, 1811
Composição: minimus Zimmermann, 1780.
Caracteres diagnósticos: CC = 259-400 mm; Ca = 310-440 mm; superfície palmar sem almofadas;
processo carnoso (lembrando o formato de um dedo) na superfície do pulso presente; pés com membranas

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 59 BIOLOGIA


interdigitais (Figura 4C); padrão de coloração dorsal único, com faixas transversais negras alternadas
com faixas transversais acinzentadas e unidas por uma linha mediana dorsal escura (Figura 3B); máscara
facial escura preenchendo toda região do focinho; ventre de coloração homogeneamente esbranquiçada
(Figura 4B); um único forame lacrimal de cada lado do crânio; um único forame mentoniano de cada
lado da mandíbula (Stein & Patton, 2008a; Voss & Jansa, 2009).
Comentários taxonômicos: Espécimes deste gênero são escassos em coleções e, por essa razão,
estudos taxonômicos e filogeográficos são raros ou mesmo inexistentes (Costa & Patton, 2006). Algumas
subespécies já foram reconhecidas com base em caracteres morfológicos (ver Marshall, 1978b; Stein &
Patton, 2008a). Entretanto, este gênero precisa de revisão taxonômica consistente, aliando dados mor-
fológicos a dados de divergência molecular. Devido à sua ampla distribuição geográfica, possivelmente
alguns dos atuais sinônimos de Chironectes minimus futuramente possam ser revalidados (Voss & Jansa,
2009).

Didelphis Linnaeus, 1758


Composição: albiventris Lund, 1840; aurita Wied-Neuwied, 1826; imperfecta Mondolfi e Pérez-
Hernández, 1984; marsupialis Linnaeus, 1758; pernigra Allen, 1990; virginiana Kerr, 1792.
Caracteres diagnósticos: CC = 310-500 mm; Ca = 310-497 mm; pelagem dorsal com aspecto geral
enegrecido, grisalho-enegrecido ou grisalho-esbranquiçado dependendo da coloração dos pêlos-guarda,
que são longos, ásperos e conspícuos, dando um aspecto desgrenhado; pêlos setiformes com base branca
(Figura 3D); ventre homogeneamente esbranquiçado ou com pêlos de ápice preto; pelagem corporal es-
tende-se por 1/4 a 1/6 do comprimento da cauda; porção nua da cauda escura basalmente e abruptamente
despigmentada distalmente; processo rostral do pré-maxilar ausente; cristas supraorbitais desenvolvidas;
processo pós-orbital presente; crista sagital muito desenvolvida, estendendo-se até os frontais (Figura 13B);
fenestras maxilares ausentes; fenestras palatinas presentes; forame oval secundário presente, formado
pela lâmina medial do processo timpânico do alisfenóide; caninos superiores sem cúspides acessórias;
P2 menor em altura do que P3 (Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnósticos das espécies brasileiras
de Didelphis encontram-se na Tabela 5.
Comentários taxonômicos: espécies deste gênero tiveram recentemente o status taxonômico
validado através de caracteres morfológicos e morfométricos diagnósticos (e.g. Cerqueira & Lemos,
2000; Lemos & Cerqueira, 2002), bem como de análise molecular (e.g. Patton et al., 2000; Patton &
Costa, 2003).

BIOLOGIA 60 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Tabela 5. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnósticos das espécies de Didelphis que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabeça e corpo; CT = comprimento total. Dados extraídos de Cerqueira & Lemos
(2000) e Lemos & Cerqueira (2002), exceto quando outra fonte é mencionada.

D. albiventris D. aurita D. imperfecta D. marsupialis


CT (mm) ~ 763,5 a
-- 670-800 c
--
CC (mm) -- 355-450b -- 405-500d
Ca (mm) ~ 372,9 a 298-470b 310-410c 366-497d
Geralmente grisalha- Geralmente grisalha-
Coloração Geralmente grisalha- Geralmente grisalha-
esbranquiçada, raramente esbranquiçada
dorsal enegrecida enegrecida
enegrecida (Figura 3D)
Textura da pe-
Pouco áspera (quase macia) Áspera Áspera Muito áspera
lagem dorsal
Branca, com máscara facial Geralmente negra ou
Geralmente negra ou Branca, com máscara facial
Coloração e faixa rostral mediana grisalha, com marcas
grisalha, com marcas e faixa rostral mediana
facial mediana conspícuas e negras faciais pouco cons-
faciais pouco conspícuas conspícuas e negras
(Figura 2F) pícuas
Negra na metade basal e
Coloração das Negra, com somente o 1/4
branca na metade apical Completamente negra Completamente negra
orelhas apical branco
(Figura 3D)
Robusto e arredondado, Robusto e arredon-
Relativamente pequeno,
Relativamente pequeno, com com sulco na região dado, com sulco na
Morfologia com sulco profundo na
sulco profundo na região póstero-labial da coroa região póstero-labial
do P3 região póstero-labial da
póstero-labial da coroa pouco desenvolvido ou da coroa pouco desen-
coroa
ausente volvido ou ausente
a
Medida que corresponde à média de 14 indivíduos, fornecida por Eisenberg & Redford (1999).
b
Informações retiradas de Vieira (1997), Lange & Jablonski (1998) e Passamani (2000).
c
Informações retiradas de Mondolfi & Pérez-Hernández (1984).
d
Informações retiradas de Voss et al. (2001).

Lutreolina Thomas, 1910


Composição: crassicaudata Desmarest, 1804.
Caracteres diagnósticos: Comprimento da cabeça e corpo geralmente maior que o comprimento
da cauda (CC = 250-400 mm e Ca = 210-310 mm); orelhas curtas, escuras, arredondadas, pouco se
projetando acima da pelagem dorsal; pelagem da cabeça de coloração pálida e uniforme, sem marcas;
coloração dorsal homogênea, castanha pálida a castanha-avermelhada; pelagem dorsal estendendo-
se até 1/3 ou mais na base da cauda, e apenas a ponta da cauda esbranquiçada; cauda espessa; unhas
das mãos longas, ultrapassando as almofadas digitais; dígito III dos pés mais longo do que os outros
dígitos; osso maxilar e alisfenóide em contato na região das órbitas (Figura 11D) (Stein & Patton,
2008b; Voss & Jansa, 2009).
Comentários taxonômicos: algumas subespécies já foram reconhecidas com base em caracteres
morfológicos, entretanto não há estudos de variação molecular ou estudos abrangentes de variação
morfológica entre as diferentes populações de Lutreolina que comprovem a existência de um ou mais
táxons do grupo da espécie (Voss & Jansa, 2009). Ainda assim, Stein & Patton (2008b) seguem Marshall
(1978a) e reconhecem duas subespécies distintas, sendo uma de coloração cinza-olivácea e tamanho

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 61 BIOLOGIA


maior na porção centro-sul da América do Sul e outra de coloração castanha escura e tamanho menor no
norte deste continente.

Philander Brisson, 1762


Composição: andersoni Osgood, 1913; deltae Lew, Pérez-Hernández e Ventura, 2006; frenatus
Olfers, 1818; mcilhennyi Gardner e Patton, 1972; mondolfi Lew, Pérez-Hernández e Ventura, 2006;
olrogi Flores, Barquez e Díaz, 2006; opossum Linnaeus, 1758.
Caracteres diagnósticos: manchas supraoculares presentes, pequenas e fracamente definidas ou gran-
des e bem definidas; pêlos amarelados atrás das orelhas geralmente presentes; pelagem dorsal cinza-clara
a enegrecida; comprimento dos pêlos dorsais = 10-18 mm; faixa mediana dorsal pouco ou bem definida
(entre 3 e 4 cm de largura; Figura 3I); pelagem ventral creme, creme-acinzentada ou cinza-enegrecida
(Figura 4E); pelagem corporal estendendo-se na base da cauda, cobrindo cerca de 20% do comprimento
total da mesma (Figura 6B); escamas caudais com 4 ou mais pêlos associados a cada uma delas (Figura
7B); cauda com 1/3 a 1/2 distal abruptamente despigmentada. Os caracteres diagnósticos das espécies
brasileiras de Philander encontram-se na Tabela 6.
Considerações taxonômicas: a taxonomia de Philander tem experimentado modificações expressi-
vas ao longo dos últimos anos, como o reconhecimento de P. mcilhennyi como espécie válida e distinta
de P. andersoni e o reconhecimento de P. frenatus como uma espécie válida e diferente de P. opossum
propostos por Patton & Silva (1997) e Patton et al. (2000), respectivamente, e a descrição recente de três
novas espécies: P. deltae e P. mondolfi por Lew et al. (2006), e P. olrogi por Flores et al. (2008). Apesar
dos avanços na sistemática deste grupo, uma de suas espécies, Philander opossum, apresenta grande va-
riação geográfica quanto à coloração da pelagem ao longo de sua ampla área de distribuição, carecendo
de estudos que determinem a real natureza desta variação (Patton & Silva 1997; Flores et al., 2008). Um
exemplo claro da possibilidade de novidades taxonômicas para P. opossum refere-se ao táxon nominal
canus Osgood, 1913. Estudos moleculares demonstraram que haplótipos da região do rio Juruá e do
norte do Pantanal apresentaram considerável divergência média no gene mitocondrial citocromo b (4,05
%) quando comparados aos haplótipos associados à forma nominal P. o. opossum (Patton et al., 2000;
Patton & Costa, 2003). Segundo estes autores, o nome aplicável às primeiras amostras seria P. o. canus,
uma subespécie atualmente considerada sinônimo de P. opossum. Um estudo visando à revalidação de
P. canus encontra-se em andamento (C.L. Miranda & R.V. Rossi, com. pes.).

BIOLOGIA 62 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Tabela 6. Caracteres de morfologia externa diagnósticos das espécies de Philander com ocorrência para o Brasil. Dados extraídos
de Hershkovitz (1997), Lew et al. (2006), Patton & Silva (2008), Voss & Jansa (2009) e presente estudo.
P. andersoni P. frenatus P. mcilhennyi P. o. opossum P. o. canus
Pequenas, pouco Grandes, bem defini- Grandes, bem Grandes, variáveis
Manchas suprao- Grandes, bem defini-
definidas e creme- das e esbranquiçadas definidas e de colo- na definição e cre-
culares das e esbranquiçadas
-alaranjadas (Figura 6B) ração creme me-esbranquiçadas

Pêlos amarelados Presentes, mas em Presentes, mas em Presentes e geral- Presentes, mas em
Ausentes
atrás das orelhas pequena quantidade pequena quantidade mente abundantes pequena quantidade

Acinzentada e com
Cinza-enegrecida, Acinzentada, sem
faixa mediana ene- Enegrecida, com Castanho-acinzen-
com certo brilho faixa mediana ou
Pelagem dorsal grecida bem definida faixa mediana mal tada ou acinzentada,
metálico, sem faixa com faixa incons-
(3-4 cm de largura; definida (Figura 6B) sem faixa mediana
mediana pícua
Figura 3I)
Creme- acinzentada a Creme- esbranqui- Cinza-enegrecida Creme-esbranqui- Creme-esbranqui-
Pelagem ventral
creme çada (Figura 4E) çada çada
Porção distal Geralmente ½ de Geralmente menor
~ 1/3 de seu compri- ~ 1/3 de seu com- ~ 1/2 de seu compri-
despigmentada da seu comprimento que 1/3 de seu com-
mento total primento total mento total
cauda total primento total
Curta e com extre-
Longa e com extre- Longa e com extre- Longa e com extre-
Porção posterior midade posterior
midade posterior midade posterior ? midade posterior
do nasal tendendo a arredon-
fortemente afilada fortemente afilada fortemente afilada
dada
Notadamente
Alinhado à margem Alinhado à margem
posterior à margem
Forame rotundo ? posterior da fissura ? posterior da fissura
posterior da fissura
esfenorbital esfenorbital
esfenorbital

Tribo Thylamyini Hershkovitz, 1992


Composição: Chacodelphys Voss, Gardner e Jansa, 2004; Cryptonanus Voss, Lunde e Jansa, 2005;
Gracilinanus Gardner e Creighton, 1989; Lestodelphys Tate, 1934; Marmosops Matschie, 1916; Thylamys
Gray, 1843. Dentre estes, Chacodelphys e Lestodelphys não ocorrem no Brasil. O gênero Thylamys inclui
os subgêneros Thylamys Gray, 1843 e Xerodelphys Giarla, Voss e Jansa, 2010.
Caráter diagnóstico: fenestra entre o parietal e o esquamosal pela qual o petroso é visível exter-
namente presente (Voss & Jansa, 2009).

Cryptonanus Voss, Lunde e Jansa, 2005


Composição: agricolai Moojen, 1943; chacoensis Tate, 1931; guahybae Tate, 1931; ignitus Diaz
et al., 2002; unduaviensis Tate, 1931.
Caracteres diagnósticos: CC = 72-114; Ca = 90-136 mm; máscara facial e faixa rostral medianas
pouco conspícuas (Figura 2G); comprimento da cauda semelhante ou um pouco maior que o comprimento
da cabeça e corpo (razão entre 1,01 e 1,40); processo rostral do pré-maxilar ausente; fenestra maxilar
ausente (Figura 14B); forame oval secundário ausente; cúspides acessórias no C1 geralmente presentes
(Figura 16C); P3 maior que P2 (Voss et al., 2005; Gardner, 2008c). Os caracteres diagnósticos das espé-
cies brasileiras de Cryptonanus encontram-se na Tabela 7.
Comentários taxonômicos: devido ao fato de este gênero ter sido recentemente descrito, Voss &
Jansa (2009) ressaltaram que a taxonomia ainda é provisória, sendo importante caracterizar os táxons
e suas populações com base em caracteres morfológicos e moleculares em estudos futuros para melhor

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 63 BIOLOGIA


delimitação das espécies. Com o aumento de inventários de fauna, bem como do uso de armadilhas de
queda, o número de indivíduos deste gênero em coleções vem aumentando, possibilitando estudos neste
sentido. Dados recentes têm apontado divergências moleculares relativamente altas entre populações
brasileiras de Cryptonanus, indicando a ocorrência de novos táxons (Fegies et al., 2012).

Tabela 7. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnósticos das espécies de Cryptonanus que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabeça e corpo. Dados extraídos de Voss et al. (2005), Quintela et al. (2011) e
presente estudo.

C. agricolai C. chacoensis C. guahybae


CC (mm) 74-95 (n=33) 82-114 (n=12) 72-94 (n=18)
Ca (mm) 90-114 (n=33) 107-136 (n=12) 106-118 (n=18)
Razão Ca/CC 1,03-1,40 (n=33) 1,12-1,42 (n=12) 1,21-1,44 (n=17)
Comprimento dos pêlos
Curtos Curtos Longos
corporais dorsais
Coloração dorsal Castanho-acinzentada Castanho-acinzentada Castanho-acinzentada
Homogeneamente branca, Homogeneamente branca ou
Pêlos de base cinza e ápice
Coloração ventral ou creme com pêlos de base com incursões de pêlos de
creme cobrindo todo o ventre
cinza inconspícua base cinza nas laterais
Cíngulo anterior do M3 Completo Incompleto Completo

Gracilinanus Gardner e Creighton, 1989


Composição: aceramarcae Tate, 1931; agilis Burmeister, 1854; dryas Thomas, 1898; emiliae Tho-
mas, 1909; marica Thomas, 1898; microtarsus Wagner, 1842.
Caracteres diagnósticos: CC = 67-185 mm; Ca = 70-175 mm; comprimento da cauda um pouco ou
muito maior que o comprimento da cabeça e corpo (razão entre 1,20 e 1,96 segundo Voss et al. [2009:
tabela 1]); escamas da cauda organizadas em anel, com os pêlos encobrindo as escamas (Figura 7C);
nasal lateralmente expandido na região da sutura maxilar-frontal (Figura 10A); processo rostral do pré
-maxilar presente; fenestra maxilar presente (Figura 14C) (pequena ou ausente em G. emiliae); forame
oval secundário presente, formado pela barra do processo timpânico do alisfenóide; cúspides acessórias
ausentes no C1 (exceto em G. emiliae que apresenta cúspide acessória posterior); P2 igual ou maior que
P3 (Creighton & Gardner, 2008b; Voss & Jansa, 2009; Voss et al., 2009). Os caracteres diagnósticos das
espécies brasileiras de Gracilinanus encontram-se na Tabela 8.
Comentários taxonômicos: formalmente descrito por Gardner & Creighton (1989) e posteriormen-
te revisado por Hershkovitz (1992), o qual atribuiu 20 táxons nominais ao gênero. Gracilinanus senso
Hershkovitz (1992) mostrou ser um gênero polifilético, de maneira que três novos gêneros foram des-
critos para ajustar as espécies conforme os resultados obtidos em estudos morfológicos e filogenéticos:
Hyladelphys (Voss et al., 2001); Chacodelphys (Voss et al., 2004a) e Cryptonanus (Voss et al., 2005). O
histórico taxonômico instável de Gracilinanus, aliado a uma revisão taxonômica pouco objetiva realizada
por Hershkovitz (1992), torna necessária uma nova revisão do gênero. Gracilinanus agilis e G. micro-
tarsus constituem exceção, pois foram alvos de estudos moleculares e taxonômicos recentes (e.g. Costa
et al., 2003; Lóss et al., 2011). Os resultados de Lóss et al. (2011) sugerem que G. microtarsus seja um
complexo de espécies, constituído por três clados com divergência genética média de 10,17 % no gene
citocromo b. Entretanto, os autores não encontraram congruência total entre os caracteres morfológicos
analisados e os clados mencionados.

BIOLOGIA 64 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Tabela 8. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnósticos das espécies de Gracilinanus que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabeça e corpo. Dados extraídos de Costa et al. (2003); Voss et al. (2001, 2009)
e Lóss et al. (2011).

G. agilis G. emiliae G. microtarsus


CC(mm) 81-115 (n=71) 77-87 (n=4) 67-185 (n=30)
Ca (mm) 110-158 (n=70) 142-151 (n=4) 70-177 (n=59)
Razão Ca/CC 1,34–1,45 (n=6) 1,64–1,96 (n=4) 1,25–1,38 (n=3)
Castanho-acinzentada clara tingi- Castanho-acinzentada escura
Coloração dorsal Castanho-avermelhada intensa
da de amarelo ou laranja tingida de laranja ou vermelho
Coberta por pêlos de base
Coberta por pêlos de base cinza
cinza e ápice creme, exceto na
Coloração ventral Homogeneamente esbranquiçada e ápice creme, inclusive no peito
garganta e no peito, onde são
e garganta
homogeneamente cremes
Coloração do rostro Transição gradual entre rostro Rostro levemente mais claro Rostro distintamente mais claro
em relação ao dorso (acinzentado) e dorso (alaranjado) que o dorso (creme) que o dorso
Modesta, pouco projetada Estreita, em geral restrita Ampla, estendendo-se desde o
Máscara facial
antero-posteriormente à área ao redor dos olhos focinho até próximo da orelha
Crista supraorbital
Crista ou processo supraorbital Processo supraorbital às vezes
Região interorbital arredondada mas não
ausentes ou incipientes presente
proeminente (“beaded”)
Pouco desenvolvida ou ausente
Fenestra maxilar Desenvolvida (Figura 14C) Desenvolvida
(uni ou bilateralmente)
Tamanho do forame Geralmente maior ou igual à
Menor que a fenestra palatina Menor que a fenestra palatina
póstero-lateral fenestra palatina (Figura 14C)
Cúspides acessórias
Geralmente ausentes Cúspide posterior presente Ausentes
em C1
Tamanho do P2 e P3 P2 ≈ P3 P2 ≥ P3 P2 ≥ P3
Comprimento da
5,6–5,9 mm (n = 22) 4,8 – 5,1 mm (n = 5) 5,7–6,0 mm (n = 7)
série molar superior

Marmosops Matschie, 1916


Composição: bishopi Pine, 1981; cracens Handley e Gordon, 1979; creightoni Voss, Tarifa e Yensen,
2004; fuscatus Thomas, 1896; handleyi Pine, 1981; impavidus Tschudi, 1845; incanus Lund, 1840; invic-
tus Goldman, 1912; juninensis Tate, 1931; neblina Gardner, 1990, noctivagus Tschudi, 1844; ocellatus
Tate, 1931; parvidens Tate, 1931; paulensis Tate, 1931; pinheiroi Pine, 1981.
Caracteres diagnósticos: CC = 90-194 mm; Ca = 116-237 mm; comprimento da cauda maior que
comprimento da cabeça e corpo; escamas da cauda geralmente em espiral, com três pêlos cada uma, sendo o
central distintamente pigmentado e peciolado (Figura 7E); dígito III da mão maior que os demais dígitos; crâ-
nio alongado; fenestra maxilar ausente; fenestra palatina, quando presente, geralmente múltipla (Figura 14E),
forame oval secundário presente, formado pela barra do processo timpânico do alisfenóide; processo timpâ-
nico do alisfenóide comprimido e cônico em aparência, exceto em M. paulensis onde é inflado e de aparência
esférica; c1 com formato pré-molariforme (Figura 16F) (Voss et al., 2004; Gardner & Creighton, 2008b; Voss
& Jansa, 2009). Os caracteres diagnósticos das espécies brasileiras de Marmosops encontram-se na Tabela 9.
Comentários taxonômicos: avaliações recentes do status taxonômico de táxons associados a M. parvidens
- e por isso informalmente classificados como do grupo parvidens (e.g. M. bishopi; M. juninensis e M. pinhei-
roi) - foram apresentadas por Patton et al. (2000) e Voss et al. (2001, 2004b). Espécies de maior porte avaliadas
recentemente incluem as formas amazônicas M. impavidus, M. neblina, M. noctivagus e M. ocellatus (Patton et
al., 2000; Voss et al., 2004b) e as formas da Mata Atlântica M. incanus e M. paulensis (Mustrangi & Patton, 1997).
Desde Tate (1933), o gênero não foi revisado integralmente e análises morfológicas preliminares em exemplares
depositados em coleções sugerem que o número de espécies atualmente reconhecido está subestimado.

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 65 BIOLOGIA


Tabela 9. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnósticos das espécies de Marmosops que ocorrem no Brasil. Ca = comprimento da cauda; CC = comprimento da cabeça e
corpo; CT = comprimento total. Dados extraídos de Mustrangi & Patton (1997); Patton et al. (2000) e Voss et al. (2001, 2004b).

BIOLOGIA
M. bishopi M. parvidens M. pinheiroi M. impavidus M.neblina M. ocellatus M. noctivagus M. incanus M. paulensis
CT = 240-431 CT = 243-365
CC (mm) 90-105 (n=5) 93-107 (n=7) 94-121 (n=8) 109-130 (n=5) 113-129 (n=2) 104-140 (n=7) 120-141 (n=8)

66
(n=231) (n=45)
Ca (mm) 116-137 (n=5) 142-160 (n=7) 142-156 (n=8) 132-180 (n=9) 145-170 (n=2) 146-186 (n=7) 154-202 (n=22) 140-237 (n=231) 145-212 (n=45)
Castanho- acin- Castanho Castanho Castanho Castanho Castanho- acin-
Coloração Castanho Castanho Castanho- acin-
zentada tingida de acinzentada tingida acinzentada pálido ou acinzentada tingida zentada tingida de
dorsal acinzentada clara acinzentada zentada
vermelho pálido de vermelho escura acinzentada clara de laranja vermelho
Faixa lateral de
pêlos de base
cinza e ápice Creme, com larga
Esbranquiçada, Esbranquiçada,
branco sempre Creme, com faixa faixa lateral de Creme, geralmente Branca, com faixa
com ou sem faixa geralmente sem Creme, sem faixa Branca, sem faixa
Coloração presente, variando lateral de pêlos de pêlos de base cinza sem faixa lateral lateral de pêlos de
lateral de pêlos de faixa lateral de lateral de pêlos de lateral de pêlos de
ventral de estreita à muito base cinza e ápice e ápice creme que de pêlos de base base cinza e ápice
base cinza e ápice pêlos de base base cinza base cinza
larga, ocupando creme ocupa quase todo o cinza branco
branco cinza
grande parte do ventre
ventre (Figura 4D
colorida)
Distintamente Levemente
Levemente bicolor,
Coloração Unicolor ou Unicolor ou Unicolor ou Uniformemente bicolor, com Unicolor ou bicolor, com
Levemente bicolor com parte apical
da cauda levemente bicolor levemente bicolor levemente bicolor escura parte apical levemente bicolor parte apical
esbranquiçada
esbranquiçada esbranquiçada
Margem
Alinhado ao C1 Alinhado ao P1
posterior do Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1
(Figura 14D) (Figura 14D)
forame incisivo
Não expostos Expostos em vista Parcialmente
Forames Expostos em vista Expostos em vista Expostos em vista Expostos em vista Expostos em vista
em vista lateral lateral ? expostos em vista
lacrimais lateral lateral lateral lateral lateral
(Figura 11A) (Figura 11B ) lateral
Arredondada e não
Ausente ou
proeminente (“be- Arredondada e
Crista Ausente Geralmente arredondada e
Ausente Ausente Ausente Ausente aded”), geralmente não proeminente
supra-orbital (Figura 12B) ausente não proeminente
encobrindo a cons- (“beaded”)
(“beaded”)
trição pós-orbital
Um par em cada Uma ou mais
Fenestra Um par em cada Um par em cada Um par em cada Ausente ou incons-

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


Ausente Ausente Ausente lado do palatino em cada lado do
palatina lado do palatinoa lado do palatinoa lado do palatinoa pícua (Figura 14D)
(Figura 14E) palatino
Anterior e Anterior e
Cúspides
Posterior presente posterior presentes posterior presentes Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente
acessórias no C1
(Figura 11A) (Figura 11B)
a
Patton et al. (2000) sugerem que as fenestras palatinas de M. impavidus são maiores quando comparadas com as de M. neblina e M. noctivagus, e o par posterior está posicionado
mais posteriormente nesta espécie, quase junto à margem posterior do palatino.
Thylamys Gray, 1843
Composição: subgênero Thylamys Gray, 1843: elegans Waterhouse, 1839; macrurus Olfers, 1818;
pallidior Thomas, 1902; pusillus Desmarest, 1804; sponsorius Thomas, 1921; tatei Handley, 1957; venustus
Thomas, 1902; subgênero Xerodelphys Giarla, Voss e Jansa, 2010: karimii Petter, 1968; velutinus Wagner, 1842.
Caracteres diagnósticos: CC = 75-140 mm; Ca = 65-153 mm; comprimento da cauda menor (subgê-
nero Xerodelphys), ou igual ou maior que o comprimento da cabeça e corpo (subgênero Thylamys); cauda
intumescida devido ao depósito de gordura (Figura 6D); porção preênsil da cauda ausente (subgênero
Xerodelphys) ou presente (subgênero Thylamys); pelagem corporal geralmente acinzentada e distintamente
mais escura na porção mediana do dorso em relação às laterais (padrão tricolor) (subgênero Thylamys)
(Figura 3F); superfícies palmar e plantar densamente revestidas por pequenos grânulos, incluindo as late-
rais (subgênero Xerodelphys) ou quase toda a superfície das almofadas palmares (subgênero Thylamys);
almofadas palmares e plantares amplamente desenvolvidas, chegando a se tocar no centro da palma da mão
ou planta do pé (subgênero Xerodelphys) ou normais, não se tocando na região mencionada (subgênero
Thylamys); processo timpânico do alisfenóide relativamente grande, inflado, deixando apenas uma pequena
abertura entre este e o processo timpânico do petroso (Figura 15B); nasais com margens subparalelas,
por não serem expandidos na região da sutura maxilar-frontal (Figura 10B); fenestras maxilar e palatina
presentes (ausentes em algumas espécies não brasileiras), e forame póstero-lateral muito desenvolvido,
alcançando o M4 (Figura 14F); P2 e P3 semelhantes em tamanho ou P3 um pouco maior (Carmignotto
& Monfort, 2006; Creighton & Gardner, 2008c; Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnósticos das
espécies brasileiras de Thylamys encontram-se na Tabela 10.
Comentários taxonômicos: há estudos taxonômicos recentes para este gênero, inclusive com pro-
postas filogenéticas e biogeográficas no sentido de compreender a evolução do grupo (e.g. Carmignotto
& Monfort, 2006; Carvalho et al., 2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010).

Tabela 10. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnósticos das espécies de Thylamys que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabeça e corpo. Dados extraídos de Carmignotto & Monfort (2006).

T. macrurus T. karimii T. velutinus


CC (mm) 101-126 (n=5) 78-129 (n=32) 79-110 (n=7)
Ca (mm) 136-153 (n=6) 69-106 (n=32) 65-91 (n=7)
Razão Ca/CC 1,21 – 1,35 0,81-0,88 0,82-0,83
Castanho-acinzentada, com pa-
Acinzentada, com padrão Castanho-avermelhada, sem
Coloração dorsal drão tricolor pouco conspícuo
tricolor conspícuo (Figura 3E) padrão tricolor
(Figura 6D)
Acinzentada, com pêlos de
Coloração ventral Homogeneamente branca Homogeneamente branca
base cinza
Dedos longos; unhas curtas, Dedos curtos; unhas longas, Dedos curtos; unhas longas,
Mãos/Pés não ultrapassando as almofa- ultrapassando as almofadas ultrapassando as almofadas
das digitais digitais digitais
Cobertas por grânulos e der- Cobertas por grânulos peque- Cobertas por grânulos e
Superfícies palmar/plantar matoglifos grandes; almofadas nos; dermatoglifos ausentes; dermatoglifos pequenos; almo-
separadas almofadas fundidas fadas fundidas
Porção preênsil desenvolvida;
Cauda extremidade distal esbranqui- Porção preênsil não conspícua Porção preênsil reduzida
çada
Largura do nasal após a sutura Estreitamento conspícuo Sem estreitamento ou com
Sem estreitamento
maxilar-frontal (Figura 12C) estreitamento pouco conspícuo
Desenvolvida, geralmente com Arredondada e não proeminen-
Crista supraorbital Ausente
processo pós-orbital te (“beaded”) (Figura 12C)
Forame póstero-lateral Não ultrapassa o M4 Estende-se além do M4 Raramente ultrapassa o M4

Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos 67 BIOLOGIA


Agradecimentos
Agradecemos a Nilton C. Cáceres pelo convite para elaborar este capítulo, a Mario de Vivo pelo
acesso à coleção do MZUSP, a L. F. Silveira e G. Garbino pela obtenção de fotos na lupa e a Thiago
Semedo pelo auxílio na elaboração da Figura 7. As informações contidas neste capítulo foram parcial-
mente obtidas com o auxílio da FAPEMAT (Processo 567000/2008), FAPESP (Processo 2011/20022-3)
e CNPq (Processo 484346/2011-3).

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BIOLOGIA 72 Diversidade Morfológica e Taxonômica de Marsupiais Didelfídeos


CAPÍTULO 2

Identificação Microscópica
de Pelos de Marsupiais
Brasileiros
Juliana Quadros* †

Abstract: MICROSCOPICAL IDENTIFICATION OF BRAZILIAN MARSUPIAL HAIRS.


Studies on hair morphology have been applied to several subjects, especially to the feeding
ecology of carnivores. Predators frequently eat marsupials and their identification in scats and
gut contents may be optimized by hair identification, especially when teeth and bones are absent.
Mammalian hairs are made up of three concentric layers of queratinized cells: the medulla, the
cortex and the cuticula. The cuticular pattern in the shaft (basal and narrow section of guard
hairs) and medullar pattern in the shield (distal and wide section of guard hairs) are of special
interest in hair identification. The present study characterizes guard hair microstructure of 15
didelphid marsupials and presents an identification key with diagnostic features and illustrations.
The species studied are the following: Caluromys philander, Chironectes minimus, Didelphis
albiventris, D. aurita, Gracilinanus microtarsus, Lutreolina crassicaudata, Marmosa para­
guayana, Marmosops incanus, Metachirus nudicaudatus, Monodelphis americana, M. dimi­
diata, M. domestica, M. iheringi, M. scalops and Philander frenatus. Reference hair tufts were
collected from the dorsal region of specimens with secure identification and collection data.
Guard hairs were selected and submitted to two techniques: (a) cuticle impression on a thin layer
of nail varnish spread on a microscope slide; and (b) diafanization with oxygenated water (30
volumes) of cosmetic use, preparing slides with mounting medium and cover glass. Microscope
slides were observed in an optical microscope and images (200x or 400x) were captured using
a digital analysis system. The studied species presented most frequently unisserial ladder and
literaceus medulla, but also reticulated and crivated medullar pattern. As cuticular pattern the
folidaceus, losangical and conoidal were most common, but the waved cuticula was also present.

*
Universidade Federal do Paraná, Setor Litoral. Rua Jaguariaíva, 512, Caiobá. Matinhos, PR,
83260-000, Brasil.
† E-mail: quadros.juliana@hotmail.com

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 73 BIOLOGIA


Considering more detailed and inconspicuous variations of these and those patterns, all fifteen
species could be identified based on guard hair microstructure. A discussion on hair function and
morphology is presented as well as on the validity of this character in taxonomy and systematics.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 73-91, 2012.

Introdução
Os pelos são anexos epidérmicos exclusivos dos mamíferos. A microestrutura e a bioquímica dos
pelos revelam que são formados por três camadas concêntricas de células queratinizadas: a cutícula, o
córtex e a medula. Essas camadas apresentam padrões que, quando combinados entre si, conferem a uma
determinada espécie características diagnósticas específicas, sendo portanto estruturas anatômicas de
grande valia na identificação das espécies (Quadros & Monteiro-Filho, 2006a). Usualmente a pelagem dos
mamíferos apresenta vários tipos de pelos com diferentes funções como isolamento térmico, isolamento
hídrico, proteção mecânica, camuflagem e percepção tátil (Hershkovitz, 1977; Pough et al., 1999), mas
que podem ser agrupados em duas grandes categorias: os pelos-guarda e os subpelos (Teerink, 1991).
Os primeiros apresentam ao longo de seu comprimento duas porções principais: a haste (porção basal)
e o escudo (porção distal alargada). São as características cuticulares da haste e medulares do escudo
dos pelos-guarda as mais úteis na identificação de amostras desconhecidas. Os subpelos não são usados
na identificação porque são muito semelhantes entre espécies diferentes (Teerink, 1991; Quadros &
Monteiro-Filho, 2006a).
Estudos têm sido desenvolvidos com o intuito de conhecer cada vez melhor a microestrutura dos
pelos dos mamíferos em todo o mundo (Hausman, 1920, 1924, 1930, 1944; Mathiak, 1938; Mayer, 1952;
Benedict, 1957; Brunner & Coman, 1974; Koppikar & Sabnis, 1975; Keller, 1978, 1980, 1981a, b; Buys
& Keogh, 1984; Keogh, 1983, 1985; Taylor, 1985; Teerink, 1991; Wallis, 1993; Fernández & Rossi,
1998; Quadros & Monteiro-Filho, 2006a; Quadros & Monteiro-Filho, 2010). Tais esforços fornecem
subsídios a outros estudos aplicados como os de inventários mastofaunísticos e ecologia alimentar (Day,
1966; Hilton & Kutscha, 1978; Thompson et al., 1987; Oli, 1993; Chakraborty et al., 1996; Wolf & Long,
1997; De et al., 1998; Quadros & Monteiro-Filho, submetido).
Os marsupiais, assim como os roedores, são presas importantes e comumente encontradas na dieta
de predadores (p.ex. Emmons, 1987; Ebensperger et al., 1991; Facure & Giaretta, 1996; Martins et al.,
2008; Rocha-Mendes et al., 2010; Quadros & Monteiro-Filho, submetido). Fezes, conteúdos gastrintes-
tinais e egagrópilas eventualmente apresentam dentes e ossos das espécies-presa, os quais auxiliam na
identificação. No entanto, muitas vezes o material disponível é composto apenas de tufos de pelos. Nesse
sentido, a diagnose das espécies de mamíferos através de seus pelos propicia uma melhora nas identifi-
cações de presas presentes na dieta dos predadores. Particularmente em estudos sobre a conservação de
espécies em áreas protegidas, a identificação de pelos tem sido utilizada como importante ferramenta
nos inventários da ecologia alimentar de algumas espécies (Perrin & Campbell, 1980; Oli et al., 1993;
Martins et al., 2008; Rocha-Mendes et al., 2010; Quadros & Monteiro-Filho, submetido).
Alguns estudos realizados em outros países abordam, entre outros mamíferos, características mor-
fológicas de pelos de marsupiais (Mathiak, 1938; Mayer, 1952; Spiers, 1973; Brunner & Coman, 1974;
Taylor, 1985; Müller, 1989; Fernández & Rossi, 1998). Das 53 espécies da ordem Didelphimorphia listadas
para o Brasil há poucos anos (Rossi et al., 2006; Gardner, 2008), 20 (38% aproximadamente) tiveram a

BIOLOGIA 74 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


microestrutura de seus pelos estudada e caracterizada. Destacam-se as contribuições de Nagaoka (2002)
que estudou 11 espécies do gênero Monodelphis, Milano (2004) que caracterizou os pelos-guarda de
cinco espécies de catitas do Paraná, Martins (2007) que descreveu o padrão medular e cuticular de 17
espécies de marsupiais, Quadros & Monteiro-Filho (2010) que propuseram uma chave de identificação
ilustrada para 15 espécies e mencionam que os marsupiais são os pequenos mamíferos mais estudados
no tocante a microestrutura de seus pelos e Abreu et al. (2011) que estudaram os padrões medulares e
cuticulares de 11 espécies de marsupiais didelfídeos do Rio Grande do Sul. Além disso, Monteiro-Filho
(1987) e Müller (1989) são pioneiros no estudo da morfologia microscópica de pelos-guarda de Didelphis
spp., Quadros & Monteiro-Filho (1998 a, b) utilizaram D. albiventris como modelo experimental para
estudos sobre tipos de pelos e método aplicado à identificação, Fernandes (2008) estudou os pelos de
mamíferos com hábitos semiaquáticos, entre eles a cuíca d’água (Chironectes minimus), e Valle (2008)
e Martin et al. (2009) contribuíram para o conhecimento dos pelos de algumas espécies de marsupiais.
É importante salientar que a identificação microscópica de pelos é mais uma ferramenta a serviço da
sistemática e ecologia e que tem sido cada vez mais valorizada por pesquisadores brasileiros. Em outros
continentes é um método secular e reconhecidamente importante em diversas áreas de aplicação até os
dias atuais (Hausmann, 1920; Lomuller, 1924; Jullien, 1930; Mathiak, 1938; Wildman, 1954; Benedict,
1957; Aplleyard, 1960; Brunner & Coman, 1974; Hilton & Kutscha, 1978; Perrin & Campbell, 1980;
Keller, 1980; Keogh, 1983 e 1985; Teerink, 1991; Vankataraman et al., 1994; Chakraborty & De, 1995;
Chakraborty et al., 1996; De et al., 1998; Amman et al., 2002; González-Esteban, 2006; Hall-Aspland &
Rogers, 2007; Sato 2009; Juárez et al., 2010).
O presente capítulo apresenta as caracterizações da microestrutura dos pelos-guarda de 15 espécies
de marsupiais com ocorrência no Brasil, salientando as características diagnósticas para cada espécie,
apresentando uma chave de identificação e ilustrações dos padrões.

Material e Métodos

Procedimentos
Para a preparação de lâminas de referência, foram coletados tufos de pelos da região de intersecção
da linha mediana com a linha da cintura escapular no dorso dos espécimes, preferencialmente tombados
em coleções científicas e/ou que possuam procedência e identificação seguras (Apêndice 1). Na escolha
dos espécimes também se considerou a maior abrangência geográfica possível, de acordo com a dispo-
nibilidade de material e distribuição das espécies. Os pelos-guarda foram separados com auxílio de lupa,
lavados em álcool comercial puro e secos com papel absorvente. Para visualização da cutícula as lâminas
foram preparadas pressionando pelos-guarda contra uma delgada camada de esmalte para unhas, incolor,
espalhada previamente sobre a lâmina. Depois da impressão os pelos foram retirados do esmalte e pro-
cessados para montagem da lâmina para visualização da medula, da seguinte maneira: foram embebidos
em água oxigenada cremosa 30 volumes de uso cosmético por 80 minutos, lavados em água e totalmente
secos em papel absorvente. Em seguida, foram montadas lâminas permanentes com meio de moontagem.
Os pelos mais espessos de Didelphis spp. foram seccionados transversalmente no escudo para facilitar a
penetração e ação da água oxigenada. Mais detalhes sobre as técnicas utilizadas podem ser encontrados
em Quadros & Monteiro-Filho (2006b).

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 75 BIOLOGIA


As lâminas confeccionadas foram observadas sob microscópio óptico com contraste de fase e as
imagens foram capturadas, com aumento de 200x ou 400x, diretamente das lâminas através de um sistema
de captura e análise digital de imagens acoplado ao microscópio.
Os padrões cuticulares e medulares citados seguem a nomenclatura e definições de Quadros &
Monteiro-Filho (2006a) acrescidas das seguintes variações: (1) para medula escalariforme: (a) com células
biplanas: as faces proximal e distal das células da medula são planas, (b) com células plano-côncavas: a
face proximal é plana e a distal é côncava, (c) com células convexo-planas: a face proximal é convexa e
a distal é plana, (d) com células convexo-côncavas: a face proximal das células da medula é convexa e
a distal é côncava (Figura 1); (2) para cutícula conoidal: (a) simétrica: a borda da escama, ao circundar
o pelo, mantém o alinhamento com o eixo transversal do pelo; (b) assimétrica: a borda da escama, ao
circundar o pelo, inclina-se, e posiciona-se na diagonal em relação ao eixo transversal do pelo (Figura 2).

Padrão medular escalariforme: variação na forma das células

(a) Biplana (b) Plano-côncava (c) Convexo-plana (d) Convexo-côncava

Figura 1. Variações do padrão medular escalariforme, observadas nas espécies de marsupiais estudadas.

Padrão cuticular conoidal: variação na posição das escamas em relação ao eixo transversal do pelo

(a) Simétrica (b) Assimétrica

Figura 2. Variações do padrão cuticular conoidal, observadas para as espécies de marsupiais estudadas.

Espécies de Marsupiais Estudadas


São analisadas amostras de pelos de 15 espécies de marsupiais (Didelphimorphia, Didelphidae)
(Tabela 1 e Apêndice 1). O ordenamento taxonômico segue Rossi et al. (2006), Gardner (2008) e Vilela
et al. (2010). Para as subfamílias foram utilizados Voss & Jansa (2009).

BIOLOGIA 76 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


Tabela 1. Ordenamento taxonômico das 15 espécies de marsupiais estudadas.

Ordem Didelphimorphia Gill, 1872


Família Didelphidae Gray, 1821
Subfamília Caluromyinae Reig, Kirsch & Marshall, 1987
Caluromys J.A. Allen, 1900
Caluromys philander (Linnaeus, 1758)
Subfamília Didelphinae Gray, 1821
Chironectes Illiger, 1811
Chironectes minimus (Zimmermann, 1780)
Didelphis Linnaeus, 1758
Didelphis albiventris Lund, 1840
Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826
Gracilinanus Gardner & Creighton, 1989
Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842)
Lutreolina Thomas, 1910
Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804)
Marmosa Gray, 1821 [inclui Micoureus Lesson, 1842 (Voss & Jansa, 2009)]
Marmosa (Micoureus) paraguayana (Tate, 1931)
Marmosops Matschie, 1916
Marmosops incanus (Lund, 1840)
Metachirus Burmeister, 1854
Metachirus nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803)
Monodelphis Burnett, 1830
Monodelphis americana (Müller, 1776)
Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) [inclui Monodelphis sorex
(Hensel, 1872) (Vilela et al., 2010)]
Monodelphis domestica (Wagner, 1842)
Monodelphis iheringi (Thomas, 1888)
Monodelphis scalops (Thomas, 1888)
Philander Brisson, 1762
Philander frenatus (Olfers, 1818)

Resultados

Caracterização Morfológica dos Pelos-Guarda


Em pelos com desenvolvimento completo de todas as espécies estudadas, o padrão cuticular imedia-
tamente acima do bulbo é o ondeado regular com os bordos das escamas completos e os demais padrões
cuticulares se diferenciam progressivamente ao longo da haste dos pelos-guarda, conforme a espécie.
Ao todo foram identificados quatro padrões cuticulares (Tabela 2) e quatro padrões medulares (Tabela
3). Uma descrição mais detalhada dos padrões pode ser vista em Quadros & Monteiro-Filho (2006a).
Cabe salientar que os padrões medulares e cuticulares apresentados nas tabelas 2 e 3 não são os únicos
identificados ao longo do escudo e da haste, respectivamente, mas são os mais diagnósticos para as es-
pécies. As combinações dos padrões medulares e cuticulares permitiram a elaboração de uma chave de
identificação dicotômica que contempla as quinze espécies de marsupiais aqui abordadas.

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 77 BIOLOGIA


Tabela 2. Padrões cuticulares observados na haste dos pelos-guarda das espécies de marsupiais estudadas.
Padrão Cuticular
Espécies
Folidáceo Losângico Conoidal Ondeado
Caluromys philander
Chironectes minimus
Didelphis albiventris
Didelphis aurita
Gracilinanus microtarsus
Lutreolina crassicaudata
Marmosa paraguayana
Marmosops incanus
Metachirus nudicaudatus
Monodelphis americana
Monodelphis dimidiata
Monodelphis domestica
Monodelphis iheringi
Monodelphis scalops
Philander frenatus

Tabela 3. Padrões medulares observados no escudo dos pelos-guarda das espécies de marsupiais estu-
dadas).
Padrão Medular
Espécie
Escalariforme Literáceo Reticular Crivado
Caluromys philander
Chironectes minimus
Didelphis albiventris
Didelphis aurita
Gracilinanus microtarsus
Lutreolina crassicaudata
Marmosa paraguayana
Marmosops incanus
Metachirus nudicaudatus
Monodelphis americana
Monodelphis dimidiata
Monodelphis domestica
Monodelphis iheringi
Monodelphis scalops
Philander frenatus

Chave de identificação dicotômica ilustrada


1a. Medula unisseriada - 2
1b. Medula multisseriada - 3

2a. Medula escalariforme - 4


2b. Medula literácea - 5

BIOLOGIA 78 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


3a. Medula reticulada - Chironectes minimus (Figuras 3.1 e 3.2)
3b. Medula crivada - 6

4a. Cutícula imbricada - 7


4b. Cutícula pavimentosa losângica - 8

5a. Cutícula folidácea estreita - 9


5b. Cutícula folidácea intermediária - Metachirus nudicaudatus (Figuras 3.3 e 3.4)

6a. Cutícula folidácea e losângica - Lutreolina crassicaudata (Figuras 3.5 e 3.6)


6b. Cutícula ondeada irregular com as bordas das escamas incompletas - 10

7a. Cutícula conoidal - 11


7b. Cutícula folidácea - 12

8a. Medula com células biplanas - Marmosops incanus (Figuras 3.7 e 3.8)
8b. Medula com outro tipo de células - 13

9a. Medula com margens ondeadas e formação de literóides conspícua - Philander frenatus (Figuras 3.9
e 3.10)
9b. Medula com margens crenadas e formação de literóides inconspícua - 14

10a. Medula trilobada - Didelphis albiventris (Figuras 3.11 e 3.12)


10b. Medula simples - Didelphis aurita (Figuras 3.13 e 3.14)

11a. Cutícula conoidal simétrica – Medula com células biplanas - Gracilinanus microtarsus (Figuras
3.15 e 3.16)
11b. Cutícula conoidal assimétrica - Medula com células convexo-côncavas – Marmosa paraguayana
(Figuras 3.17 e 3.18)

12a. Medula com células plano-côncavas - Monodelphis domestica (Figuras 3.19 e 3.20)
12b. Medula com células biplanas - Caluromys philander (Figuras 3.21 e 3.22)
13a. Medula com células plano-côncavas - Monodelphis americana (Figuras 3.23 e 3.24)
13b. Medula com células convexo-planas - Monodelphis dimidiata (Figuras 3.25 e 3.26)

14a. Cutícula folidácea estreita no fim da haste - Monodelphis iheringi (Figuras 3.27 e 3.28)
14b. Cutícula losângica intermediária no fim da haste - Monodelphis scalops (Figuras 3.29 e 3.30)

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 79 BIOLOGIA


Figura 3.1 – medula, Chironectes minimus (200x) Figura 3.2 – cutícula, C. minimus (200x)

Figura 3.3 – medula, Metachirus nudicaudatus (400x) Figura 3.4 – cutícula, M. nudicaudatus (400x)

Figura 3.5 – medula, Lutreolina crassicaudata (400x) Figura 3.6 – cutícula, L. crassicaudata (400x)

Figura 3.7 – medula, Marmosops incanus (400x) Figura 3.8 – cutícula, M. incanus (400x)

BIOLOGIA 80 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


Figura 3.9 – medula, Philander frenatus (400x) Figura 3.10 – cutícula, P. frenatus (400x)

Figura 3.11 – medula, Didelphis albiventris (400x) Figura 3.12 – cutícula, D. albiventris (400x)

Figura 3.13 – medula, Didelphis aurita (400x) Figura 3.14 – cutícula, D. aurita (200x)

Figura 3.15 – medula, Gracilinanus microtarsus (400x) Figura 3.16 – cutícula, G. microtarsus (400x)

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 81 BIOLOGIA


Figura 3.17 – medula, Marmosa paraguayana (400x) Figura 3.18 – cutícula, M. paraguayana (400x)

Figura 3.19 – medula, Monodelphis domestica (400x) Figura 3.20 – cutícula, M. domestica (400x)

Figura 3.21 – medula, Caluromys philander (200x) Figura 3.22 – cutícula, C. philander (200x)

Figura 3.23 – medula, Monodelphis americana (400x) Figura 3.24 – cutícula, M. americana (400x)

BIOLOGIA 82 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


Figura 3.25 – medula, Monodelphis dimidiata (400x) Figura 3.26 – cutícula, M. dimidiata (400x)

Figura 3.27 – medula, Monodelphis iheringi (400x) Figura 3.28 – cutícula, M. iheringi (400x)

Figura 3.29 – medula, Monodelphis scalops (200x) Figura 3.30 – cutícula, M. scalops (400x)

Figura 3. Fotografias do padrão medular e cuticular dos pelos-guarda das espécies de marsupiais estudadas.

Discussão
Estudos com pelos de espécies de marsupiais de diferentes continentes, como ilustrado por Brunner
& Coman (1974) sobre os marsupiais australianos, mostram que os padrões medulares mais comuns são
o escalariforme e o literáceo, e a cutícula é frequentemente folidácea, losângica e conoidal. Como são
muitas espécies para os mesmos padrões básicos medulares e cuticulares, a caracterização nesse nível não
possibilita a identificação específica, levando os tricologistas a buscar variações desses padrões, mesmo

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 83 BIOLOGIA


que sutis, as quais possam ser utilizadas para o detalhamento da caracterização e diagnose das espécies
(ver Keogh, 1985). Espécies do mesmo gênero apresentam muitas semelhanças na microestrutura dos
pelos as quais dificultam as identificações e desafiam os tricologistas.
No presente estudo foi necessário acrescentar variações aos padrões escalariforme da medula e
conoidal da cutícula, em relação aos padrões básicos descritos por Quadros & Monteiro-Filho (2010).
Quanto à medula, as variações dizem respeito à forma das faces distal e proximal das células da medula
que já haviam sido propostas resumidamente por Nagaoka (2002) com outra nomenclatura de padrões
(p. ex. retangular = biplana; concha = plano-côncava). Quanto à cutícula, a variação ocorre na posição
da borda distal das escamas em relação ao eixo transversal do pelo, proposta de forma semelhante por
Benedict (1957) (equal = simétrica; unequal = assimétrica) para pelos de morcegos onde frequentemente
a medula está ausente e, por essa razão, as variações dos padrões cuticulares recebem mais atenção.
Entre os padrões medulares identificados é possível observar a formação de uma série de transfor-
mação gradual de um padrão em outro. Por exemplo, o padrão medular no escudo dos pelos-guarda de
C. philander é o unisseriado escalariforme, em Monodelphis iheringi e M. scalops a medula apresenta
conexões diagonais entre os “degraus da escada” e passa ser chamada de literácea, no entanto a formação
de literóides é ainda inconspícua; já em Philander frenatus e em M. nudicaudatus ocorre o progressivo
aumento na formação dos literóides, sendo um estado de caráter bastante conspícuo neste último (ver
Quadros & Monteiro-Filho, 2006a). Essa observação está de acordo com Teerink (1991) que comenta
que a transição entre um e outro padrão cria inúmeras variações e torna difícil o trabalho do tricologista
de descrever e enquadrar as espécies em certo padrão.
O padrão cuticular encontrado por Müller (1989) na haste dos pelos-guarda de D. albiventris e D.
aurita (ondeado irregular) foi verificado no presente estudo e por Quadros & Monteiro-Filho (2010), ainda
que a nomenclatura utilizada pela primeira autora seja diferente. “Para Abreu et al. (2011) as espécies de
Didelphis também apresentam o padrão folidáceo na cutícula da haste dos pelos-guarda, além do ondeado
irregular aqui observado. Os autores discutem a possibilidade da presença do padrão folidáceo estar rela-
cionada à variação geográfica da distribuição das espécies. Sugiro também que podem haver diferenças
no padrão cuticular da haste entre pelos-guarda primários e secundários e em pelos em crescimento, como
observado por Teerink (1991).” Além disso, uma característica diagnóstica para separação das espécies de
Didelphis das demais espécies de marsupiais estudadas é a interrupção dos bordos das escamas (bordos
incompletos) que foi verificada ao longo da haste dos pelos-guarda no presente estudo, mas não foi co-
mentada por Müller (1989). É possível que a referida autora não tenha diagnosticado essa característica
por interpretá-la como um artefato de técnica, no qual os bordos não estavam completos por não terem
sido corretamente impressos sobre o esmalte. Essa hipótese foi afastada por Quadros & Monteiro-Filho
(2010) porque todos os pelos de D. aurita e D. albiventris observados apresentaram interrupção dos
bordos das escamas na haste, ao contrário do que ocorreu com as demais espécies estudadas por eles
com a mesma técnica. É possível observar nas ilustrações de pelos de Teerink (1991) que há bordos de
escamas incompletos em Lutra lutra, Procyon lotor e Nyctereutes procyonoides (Carnivora), entretanto
o referido autor não comenta sobre a presença dessa característica, nem sobre seu valor diagnóstico.
Ainda sobre o gênero Didelphis, a separação das duas espécie congêneres tratadas aqui pode ser feita
pela presença da medula crivada trilobada em D. albiventris. Muller (1989) fez cortes transversais dos
pelos e observou também por essa outra técnica a formação dos lobos da medula na porção mais larga do
escudo, o que está de acordo com Quadros (2006), pois esta autora também comenta que o padrão é mais

BIOLOGIA 84 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


característico na porção mais larga do escudo e diz que conforme o observador se dirige para o ápice do
pelo, há coalizão das células, formação de maciços celulares a intervalos regulares (bandas claras e escuras
intercaladas) e finalmente, já na extremidade distal do pelo, ocorre a fusão total das células, resultando
em um tubo único. Abreu et al. (2011) acrescentam que a presença do terceiro lobo é vista desfocada ao
microscópio, o que foi corroborado nesse estudo, pois o mesmo parece ficar em um plano focal diferente.
Nagaoka (2002) menciona que M. dimidiata apresenta uma fileira central de escamas cuticulares
e duas fileiras laterais ao passo que M. scalops apresenta fileiras aleatórias de escamas cuticulares. Ob-
servando as fotografias e os desenhos apresentados pela autora é possível perceber que as descrições
correspondem respectivamente aos padrões cuticulares losângico e folidáceo descritos por Quadros &
Monteiro-Filho (2006a). Por essa razão, procedeu-se aqui ao enquadramento de M. dimidiata como
tendo padrão losângico “corroborando os resultados de Abreu et al. (2011),” e M. scalops como padrão
folidáceo. Entretanto, o caráter mais diagnóstico para M. scalops é a presença no final da haste (porção
anterior à transição para o escudo) do padrão cuticular losângico. Adicionalmente, para Nagaoka (2002)
o padrão cuticular encontrado em M. americana é o folidáceo, entretanto a fotografia apresentada pela
autora demonstra melhor o padrão losângico para as escamas cuticulares. Quanto à medula, a mesma
autora observou dois padrões medulares diferentes nos indivíduos de M. americana estudados: literáceo
e escalariforme, este último confirmado por Martins (2007) e Quadros & Monteiro-Filho (2010).
Para M. dimidiata, Nagaoka (2002) observou medula literácea conforme fotografias e descrições
apresentadas pela autora; já Martins (2007) e Quadros & Monteiro-Filho (2010) classificaram a medula
como escalariforme. Cabe ressaltar que esses últimos autores trataram a espécie como sendo M. sorex, aqui
sinonimizada como M. dimidiata de acordo com estudos recentes de Vilela et al. (2010). Essa variação
encontrada no padrão medular é corroborada por Abreu et al. (2011), que a atribuem à possibilidade de
existirem três espécies válidas no grupo dimidiata ou à variação geográfica intra-específica.
As divergências nas identificações de M. iheringi e M. scalops por Martins (2007) e Nagaoka (2002)
aparentam estar relacionadas ao fato da formação de literóides ser inconspícua, como mencionado por
Quadros & Monteiro-Filho (2010), e, por essa razão, mais difícil de visualizar, levando à interpretação
equivocada por se tratar de uma medula escalariforme.
Quadros & Monteiro-Filho (2010) descrevem M. incanus como espécie com padrão cuticular losân-
gico com base na análise de seis exemplares, dos quais três foram coletados acima de 800 m de altitude,
renomeados como M. paulensis segundo Lange & Jablonski (1998) e de acordo com o rearranjo taxonô-
mico proposto por Mustrangi & Patton (1997) e por essa razão excluídos das análises aqui apresentadas.
Para Martins (2007) o padrão medular de L. crassicaudata é alveolar, entretanto a fotografia mos-
trada pela autora revela o padrão crivado tal qual descrito por Quadros & Monteiro-Filho (2010) e por
Abreu et al. (2011). Fato semelhante ocorre com P. frenatus que, de acordo com Martins (2007), seria
uma espécie com medula listrada, mas segundo a fotografia utilizada pela própria autora e as descrições
de Quadros & Monteiro-Filho (2010) e Abreu et al. (2011) trata-se de medula literácea. Cabe ressaltar
que a medula alveolar e a listrada são descritas até o momento apenas para espécies da ordem Rodentia,
mais especificamente para Sigmodontinae (Quadros & Monteiro-Filho, 2010).
Adicionalmente, embora Martins (2007) denomine a medula de C. philander como literácea, não
apresenta uma fotografia, o que dificulta a confirmação do padrão. Segundo os estudos de Quadros &
Monteiro-Filho (2010), C. philander apresenta medula escalariforme.

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 85 BIOLOGIA


Em Chironectes minimus a presença do padrão cuticular ondeado transversal documentada por
Martins (2007), Juárez et al. (2010) e Quadros & Monteiro-Filho (2010) foi observada apenas em pelos-
-guarda primários de haste reta e é importante acrescentar que o padrão mais comumente encontrado na
haste reta e ondulada dos pelos-guarda secundários (ver Quadros & Monteiro-Filho, 2006a) é o folidá-
ceo, aqui ilustrado, como foi observado também por Fernandes (2008). Abreu et al. (2011) mencionam
a cutícula ondeada oblíqua para C. minimus. Toda essa variação observada por diferentes autores no
padrão cuticular de C. minimus aponta para a necessidade de mais estudos. Interessante observar que C.
minimus é o único marsupial com medula reticulada, como outras espécies semiaquáticas de pequenos
mamíferos, os sigmodontíneos Nectomys squamipes e Holochilus brasiliensis (Rodentia) (Quadros &
Monteiro-Filho, 2010) e o murídeo Hydromys chrysogaster (Brunner & Coman, 1974). Além disso, outros
mamíferos como Myocastor coypus (Rodentia), Lontra longicaudis (Carnivora) e Lutreolina crassicau-
data (Didelphimorphia) apresentam medula crivada muito semelhante a despeito da relação filogenética
distante. Considerando as variações da medula crivada, essas espécies são mais semelhantes entre si do
que L. crassicaudata com Didelphis spp. (Quadros & Monteiro-Filho, 2010). É possível que esse seja
um forte indicativo do quanto o padrão medular pode ser definido pela convergência adaptativa a certos
hábitos de vida ou habitats, pois a pressão de seleção natural do meio sobre os caracteres dos pelos pa-
rece ser determinante dos estados de caráter observados, como no hábito de vida semiaquático, devido à
importância das funções da pelagem (isolamento térmico e hídrico) na relação com o meio (Vaughan et
al., 2000). Da mesma forma, é provavelmente pela mesma razão adaptativa que as vibrissas, pelos com
função sensorial localizados na face, são morfologicamente iguais entre espécies diferentes e, por essa
razão, inúteis para a diagnose das espécies (Teerink, 1991).
Por outro lado, para Benedict (1957) a estrutura dos pelos dos morcegos não apresenta significado
adaptativo, pois nenhuma correlação consistente entre hábito e estrutura dos pelos foi encontrada. Por
exemplo, a estrutura do pelo do gênero cosmopolita Myotis, considerando espécies que habitam diferentes
ambientes, é bastante uniforme; e, ao contrário, outras espécies de morcegos que vivem muito próximas
no mesmo ambiente, apresentam pelos marcadamente diferentes. Da mesma forma, as espécies terrícolas
do gênero Monodelphis (Reis et al., 2006) aqui investigadas apresentaram padrões cuticulares e medulares
diferentes, em variadas combinações, não sendo possível observar uma homogeneidade dos padrões que
pudesse estar relacionada ao hábito terrícola.
Ainda nesse sentido, os exemplares de Metachirus nudicaudatus analisados nesse estudo, os quais
contemplam a distribuição geográfica disjunta da espécie (Amazônia e Floresta Atlântica), mostram sutis
diferenças nas características morfológicas dos pelos entre exemplares dos dois biomas. Como observado
para as espécies de Monodelphis spp., é possível que esse fato aponte não para divergências adaptativas
entre as duas vegetações mas sim para uma separação de uma espécie amazônica e outra atlântica como
ocorre com Philander opossum e Philander frenatus (Patton & Silva, 1997), a ser investigada com dados
moleculares e outros dados morfológicos.

Conclusão
Quando diferentes conjuntos de espécies são analisados surgem disparidades entre os estudos, al-
gumas decorrentes das dificuldades de identificação dos exemplares e constantes mudanças nos arranjos
taxonômicos (sinonímias, espécies novas, elevação de subspécies a espécies, etc...); outras devidas a

BIOLOGIA 86 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


problemas na compreensão dos padrões descritos e nomenclaturas utilizadas; e outras ainda relaciona-
das à variação no conjunto de espécies analisado em cada estudo (em cada chave de identificação). A
morfologia da microestrutura dos pelos-guarda de cada espécie deve ser única, entretanto os caracteres
mais diagnósticos para cada espécie dependem do arranjo de espécies que está sendo analisado. Por essa
razão, recomenda-se: (a) a caracterização completa dos padrões medulares e cuticulares das espécies, bem
ilustrados e com o maior nível de detalhamento possível das variações dos padrões básicos verificados;
(b) o aprimoramento e emprego da técnica de corte transversal dos pelos, para que o formato do mesmo
e da medula em corte transversal possa também ser utilizado como caráter, aumentando o número de
combinações possíveis entre os estados de caráter dos caracteres; (c) a análise de um maior número de
exemplares por espécie com identificação e procedência seguras, preferencialmente com dados mole-
culares associados.
O estudo dos marsupiais aqui abordados - uma pequena parcela das espécies de Didelphimorphia
- demonstra como ainda faltam informações para caracterizar a microestrutura dos pelos-guarda dos
representantes da ordem no Brasil e para compreender em que medida, ou em quais casos, os padrões
microestruturais dos pelos podem ser caracteres úteis à sistemática e à elucidação de processos evolutivos
convergentes.

Agradecimentos
Ao CNPq (bolsa de estudos nível Doutorado) pelo apoio financeiro. À Sociedade Fritz Müller de
Ciências Naturais e a UFPR pelo apoio logístico. Ao Museu Nacional do Rio de Janeiro (MNRJ), ao
Museu de Zoologia da Unicamp (ZUEC), ao Museu de História Natural Capão da Imbuia (MHNCI),
Museu de Zoologia da Universidade Federal de Santa Catarina (UFSC) e ao Museu de Zoologia da Pon-
tifícia Universidade Católica do Paraná (MZ-PUCPR) pela autorização para coletar amostras de pelos
de espécimes tombados em suas coleções. Especiais agradecimentos a João Alves de Oliveira e Sérgio
Maia Vaz (MNRJ), Estefano Jablonski (MZ-PUCPR), Emygdio L. A. Monteiro-Filho (ZUEC), Mauricio
Graipel (UFSC) e Tereza C. Castellano Margarido (MHNCI) pela ajuda na coleta de amostras de pelos.
À Luciana Ferreira (UFPR) pelos desenhos e edição das fotografias.

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BIOLOGIA 90 Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros


Apêndice 1. Coleção, número de tombo e localidade de coleta dos espécimes de marsupiais utilizados para coleta de
amostras de pelos aqui analisadas (ZUEC = Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP; MNRJ =
Museu Nacional do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ; UFSC = Museu de Zoologia da Universidade Federal de Santa Catarina;
MHNCI = Museu de História Natural “Capão da Imbuia”, Curitiba, PR; CTX = número de registro no caderno de taxidermia
do MHNCI).

Caluromys philander (n=13): MHNCI: 931 (Conselheiro Mairinck, PR). MNRJ: 1231 (Humboldt, SC), 7831 (Rio de
Janeiro, RJ), 11673 (Rio Teles Pires, Alto Tapajós, MT), 11723 (São João do Glória, MG), 16121 (São Benedito, CE), 20964
(Nova Timboteua, PA), 20786 (Manaus, AM), 30562 (Baía Formosa, RN). MZPUC/PR: 1105 (Conselheiro Mairinck, PR).
ZUEC:1242 (Campinas, SP), 1520 (Piracicaba, SP), 1241(Suzano, SP). Chironectes minimus (n=10): MNRJ: 1280 (Belém,
PR), 1282 (Joinville, SC), 1283 (Chapada dos Veadeiros, GO), 1285 (RS), 5897 (Santa Teresa, ES), 10507 (Rio de Janeiro, RJ),
11184 (Ilhéus, BA), 25739 (Serra do Navio, AP). UFSC: 2034 (Florianópolis, SC). ZUEC: 1687 (Santo André, SP). Didelphis
albiventris (n=40): MHNCI: 357 (Curitiba, PR), 358 (Castro, PR), 359 (Castro, PR), 411 (Serra Dourados, PR), 412 (Serra
Dourados, PR), 413 (Serra Dourados, PR), 414 (Estrada do Cerne, PR), 415 (Estrada do Cerne, PR), 423 (Castro, PR), 424
(Castro, PR), 425 (Curitiba, PR), 426 (Curitiba, PR), 716 (Ponta Grossa, PR), 825 (Porto Amazonas, PR), 1097 (Pinhão, PR),
1106 (Irati, PR), 1734 (Porto Amazonas, PR), 1735 (Curitiba, PR), 1736 (Curitiba, PR), 1989 (Antonina, PR), 2655 (Capitão
Leônidas Marques, PR), 2656 (São Luiz do Purunã, PR), 2658 (Pinhais, PR), 2659 (Adrianópolis, PR), 2660 (Curitiba, PR), 2661
(Curitiba, PR), 2663 (Curitiba, PR), 2664 (Curitiba, PR), 3409 (Curitiba, PR). MNRJ: 4737 (Anápolis, GO), 4766 (Maracaju,
MT), 8322 (Vitória da Conquista, BA), 17259 (Crato, CE), 22878 (Quebrângulo, AL), 22894 (Feira, BA), 23585 (Princesa
Isabel, PB), 23657 (Podocó, PE), 23690 (Porto Alegre, RS), 30050 (Brasilia, DF). MZPUC/PR: 1143 (Lapa, PR). Didelphis
aurita (n=44): MHNCI: 17 (Matinhos, PR), 29 (Reserva Florestal Santa Cruz, PR), 114 (Curitiba, PR), 128 (Faisqueiro, PR),
129 (Curitiba, PR), 161 (Serra da Prata, PR), 172 (Antonina, PR), 197 (Guaratuba, PR), 205 (Foz do Iguaçu, PR), 206 (Foz do
Iguaçu, PR), 207 (Foz do Iguaçu, PR), 210 (Rio Cubatão, PR), 223 (Guaratuba, PR), 245 (Baía de Guaratuba, PR), 246 (Baía
de Guaratuba, PR), 280 (Foz do Iguaçu, PR), 281 (Curitiba, PR), 330 (Contenda, PR), 331 (Matinhos, PR), 335 (Contenda,
PR), 337 (Contenda, PR), 356 (Serra Dourados, PR), 408 (Parque Nacional Sete Quedas, PR), 409 (Estrada do Cerne, PR), 427
(Serra Dourados, PR), 428 (Curitiba, PR), 652 (Ponta Grossa, PR), 712 (Ponta Grossa, PR), 848 (Curitiba, PR), 1737 (Tijucas
do Sul, PR), 2068 (Morretes, PR), 2654 (Represa do Passaúna, PR), 2657 (Represa do Passaúna, PR), 2662 (Ponta Grossa,
PR), 3143 (Curitiba, PR), 3144 (Morretes, PR), 3145 (Curitiba, PR), 3151 (Curitiba, PR), 3152 (Curitiba, PR). MNRJ: 2948
(Morro das Argolas, ES), 5641 (Além Paraíba, MG), 5808 (Caxias, RJ), 11321 (Ilhéus, BA), 46511 (Pedreira, SP). Gracilinanus
microtarsus (n=9): MHNCI: 1103 (Morretes, PR), 2792 (Piraquara, PR), 2793 (Piraquara, PR). MZPUC/PR: 1110 (Guaraque-
çaba, PR), 1112 (Guaraqueçaba, PR), 1114 (Araucaria, PR), 1120 (Araucaria, PR). UFSC: 2030 (Itapoá, SC), 3000 (Itapoá,
SC). Lutreolina crassicaudata (n=10): MHNCI: 3747 (São José dos Pinhais, PR), 3748 (Curitiba, PR), CTX 285 (Curitiba,
PR), CTX 3134 (Quatro Barras, PR). MNRJ: 20977 (Maracaju, MS), 24473 (Campinas, SP). UFSC: 82 (Florianópolis, SC),
602 (Florianópolis, SC); ZUEC: 1398 (Americana, SP), 1499 (Campinas, SP). Marmosops incanus (n=3): 8666 (Ilhéus, BA),
24687 (Além Paraíba, MG), 31467 (Santa Teresa, ES). Metachirus nudicaudatus (n=15): MHNCI: 2049 (Guaraqueçaba, PR),
2066 (Guaraqueçaba, PR), 2210 (Guaratuba, PR). MNRJ: 5499 (Morro das Argolas, ES), 8200 (Recife, PE), 11269 (Ilhéus, BA),
20228 (Teresinha, AP), 26614 (Além Paraíba, MG), 26889 (Nova Timboteua, PA), 30571 (São Miguel dos Campos, AL), 42792
(Magé, RJ). MZPUC/PR: 1107 (Guaraqueçaba, PR). UFSC: 2803 (Itapoá, SC), ZUEC: 1772 (Sete Barras, SP), 1379 (Estação
Ecológica da Juréia, SP). Marmosa paraguayana (n=21): MHNCI: 1732 (Iguaçu, PR), 1749 (Morretes, PR), 2598 (Morretes,
PR), 2791 (Morretes, PR), 3149 (Morretes, PR), 3150 (Morretes, PR), 3165 (Itu, SP). MZPUC/PR: 1117 (Morretes, PR), 1123
(Guaraqueçaba, PR), 1124 (Guaraqueçaba, PR), 1125 (Guaraqueçaba, PR), 1127 (Morretes, PR). UFSC: 146 (Florianópolis,
SC), 147 (Florianópolis, SC), 148 (Florianópolis, SC), 149 (Florianópolis, SC), 150 (Florianópolis, SC), 610 (Florianópolis,
SC), 741 (Caldas da Imperatriz, SC), 865 (Florianópolis, SC), 2582 (Mogiquaçu, SP). Monodelphis americana (n=4): MHNCI:
3147 (Morretes, PR), 3323 (Quatro Barras, PR). MNRJ: 7569 (Além Paraíba, MG), 11485 (Ilhéus, BA). Monodelphis domestica
(n=7): MNRJ: 16215 (Podocó, PE), 16338 (Princesa Isabel, PB), 16489 (Feira, BA), 16596 (Palmeira dos Índios, AL), 17014
(Itapajé, CE), 46586 (Parque Nacional Chapada dos Veadeiros, GO), 46589 (Salinas, MG). Monodelphis iheringi (n=1): MNRJ:
10305 (Tijuca, RJ). Monodelphis scalops (n=1): MNRJ: 7248 (Teresópolis, RJ). Monodelphis dimidiata (n=5): MHNCI CTX
3205 (Usina Hidrelétrica Salto Caxias, PR), CTX 3206 (Três Barras do Paraná, PR), CTX 3229 (Usina Hidrelétrica Salto Caxias,
PR), CTX 3256 (Usina Hidrelétrica Salto Caxias, PR), CTX 3262 (Usina Hidrelétrica Salto Caxias, PR). Philander frenatus
(n=23): MHNCI: 26 (Matinhos, PR), 162 (Serra da Prata, PR), 212 (Guaratuba, PR), 213 (Guaratuba, PR), 2029 (Antonina, PR),
2596 (Guaratuba, PR), 2597 (Guaratuba, PR), 3148 (Piraquara, PR), 3333 (São José dos Pinhais, PR), 3749 (Quatro Barras,
PR), 3750 (Quatro Barras, PR). MNRJ: 5873 (Santa Teresa, ES), 26624 (Juiz de Fora, MG), 30443 (Casimiro de Abreu, RJ).
MZPUC/PR: 1101 (Morretes, PR), 1102 (Morretes, PR), 1104 (Morretes, PR), 1111 (Morretes, PR), 1113 (Morretes, PR), 1118
(Morretes, PR), 1119 (Morretes, PR), 1121 (Morretes, PR). UFSC: 757 (Três Barras, SC).

Identificação microscópica de pelos de marsupiais brasileiros 91 BIOLOGIA


CAPÍTULO 3

Distribuição Geográfica
dos Marsupiais no Brasil
Geruza L. Melo* †
Jonas Sponchiado**

Abstract: GEOGRAPHICAL DISTRIBUTION OF MARSUPIALS IN BRAZIL. Didelphimor-


phia encompasses almost all species of New World marsupials, which are widespread in the
American continent, from southern Canada to Patagonia. In Brazil there are 56 marsupial species,
and this number is increasing through the description of new species or taxonomic revisions.
Due to the high species diversity in the group and the scarcity of data for most of them, in this
chapter we will present the latest data on the distribution of all marsupial species occurring in
Brazil. We compiled records available in specialized books, Red Lists of Threatened Fauna,
new records obtained in published articles and even the” por “ in recent published articles,
unpublished data of others specialists, and even the authors collected data for the southern and
central-west Brazil. The knowledge about Brazilian marsupials has increased significantly in
recent decades, especially with the use of more efficient and specific capture techniques in
inventories and ecological studies, as well as the increased use of molecular techniques in tax-
onomic studies. However, there are still many gaps to be filled, such as in the areas of survey or
taxonomy, which prevent the researchers to generate more reliable distribution maps.  

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 93-110, 2012.

*
Laboratório de Ecologia e Biogeografia, Departamento de Biologia, Universidade Federal de
Santa Maria - UFSM, CEP 97110-970, Camobi, Santa Maria, RS, Brasil. Programa de Pós-
-Graduação em Ecologia e Conservação, CCBS, Universidade Federal do Mato Grosso do Sul
- UFMS, CP 549, CEP 79070-900, Campo Grande, MS, Brasil.
† Autor correspondente: geruzalm@yahoo.com.br.
**
Laboratório de Ecologia e Biogeografia, Departamento de Biologia, Universidade Federal
de Santa Maria - UFSM, CEP 97110-970, Camobi, Santa Maria, RS, Brasil. Programa de Pós-
-Graduação em Biodiversidade Animal, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria - UFSM,
CEP 97110-970, Camobi, Santa Maria, RS, Brasil.

Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil 93 BIOLOGIA


Introdução
Didelphimorphia inclui a maioria dos marsupiais viventes das Américas, sendo composta por espécies
de pequeno a médio porte (menos de 10g a até 5000g), que ocorrem em praticamente todo continente,
desde o sul do Canadá à Patagônia. Esta ordem é composta por apenas uma família, Didelphidae, sendo
a monofilia da família reconhecida recentemente em uma revisão filogenética de Didelphimorphia (Voss
& Jansa, 2009), a qual reconhece ainda a ocorrência de quatro subfamílias: Glironiinae, Caluromyinae,
Hyladelphinae e Didelphinae, sendo esta última composta por quatro tribos (ver Introdução, neste volume).
No Brasil ocorrem 15 gêneros e 56 espécies, sendo este número atualizado praticamente a cada ano
devido a revisões taxonômicas e descrição de novas espécies (e.g. Voss et al., 2005; Pavan et al., 2012).
Os didelfídeos distribuem-se por todos os biomas brasileiros, desde a Floresta Amazônica ao Pampa,
sendo a maior diversidade de espécies encontrada nas florestas densas da Amazônia e Mata Atlântica.
Este fator esta relacionado à adaptação de grande parte das espécies ao hábito arborícola, sendo comum
no grupo a presença de polegar opositor e cauda preênsil. Porém, o grau de arborealidade é variável entre
espécies, sendo encontradas, em outro extremo, espécies estritamente terrícolas e com cauda curta e não
preênsil, como, por exemplo, as que compõem o gênero Monodelphis.
Neste capítulo apresentamos informações recentes acerca da distribuição das espécies de marsupiais
com ocorrência para o Brasil. Foram compilados os registros disponíveis em livros especializados como
de Gardner (2008), Eisenberg e Redford (1999) e Reis et al. (2011); Lista anotada dos mamíferos do Brasil
(2012); Lista Vermelha da Fauna Ameaçada (IUCN, 2011); com a adição de novos registros obtidos em
artigos publicados recentemente; dados não publicados de outros especialistas; e ainda dados de coletas
dos autores para o sul e centro-oeste do Brasil. As espécies estão alocadas por gênero e a ocorrência no
Brasil é apresentada por registros pontuais. São apresentados ainda mapas com os registros disponíveis,
ou grande parte deles no caso de espécies muito comuns, sendo omitidos registros muito próximos espa-
cialmente. Ao final, apresentamos uma tabela com a ocorrência das espécies de acordo com os principais
biomas brasileiros e um apêndice com a bibliografia utilizada na elaboração dos mapas de distribuição.

Glironia
Única espécie do gênero, Glironia venusta Thomas, 1912 é uma espécie rara, porém com regis-
tros no leste do Equador e Peru, Bolívia e região norte do Brasil, até o estado do Mato Grosso, o que
sugere uma ampla distribuição. O fato de ser uma espécie arborícola, associado a uma baixa densidade
populacional, pode contribuir para ausência da espécie em inventários em outras localidades da bacia
amazônica (Díaz e Willig, 2004). Há nove registros da espécie no Brasil, sendo oito na bacia amazônica,
incluindo os estados do Acre, Amazonas, Mato Grosso e Pará e um na bacia do Paraguai no sudoeste do
Mato Grosso (Rossi et al., 2010) (Figura 1).
Apêndice 1: 12, 13, 29, 43, 54, 68, 105, 108, 109, 116, 126.

Caluromys
O gênero Caluromys é composto por três espécies, duas delas com ocorrência exclusiva na América
do Sul e com distribuição no Brasil. As espécies do gênero são exclusivamente arborícolas, ocorrendo,
portanto, em ambientes florestais. Caluromys lanatus (Olfers, 1818) ocorre na Colômbia, Venezuela,

BIOLOGIA 94 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


Equador, Peru, Bolívia, Brasil, Paraguai e
norte da Argentina, sendo que sua distribui-
ção no Brasil se estende desde o norte e oeste
da Amazônia, região centro-oeste (Mato
Grosso e Mato Grosso do Sul), região cen-
tral (próximo ao Distrito Federal), sudeste
(Minas Gerais e São Paulo) e região sul até
o nordeste do Rio Grande do Sul. O registro
de C. lanatus para o Espírito Santo apontado
por Gardner (2008) trata-se de um erro de
identicação e corresponde a C. philander (L.
Geise com. pessoal). Caluromys philander
(Linnaeus, 1758) ocorre na Venezuela, ilha
de Trinidad, Guianas, Bolívia e Brasil, sendo
que no país apresenta distribuição disjunta,
com um núcleo ao norte do país e outro ao
leste. O primeiro núcleo abrange o nordeste
da Amazônia, o estado do Maranhão no Figura 1. Mapa indicando a distribuição de Caluromys
philander, Caluromys lanatus e Glironia venusta no Brasil.
nordeste e a região central do Brasil até a
região centro-oeste. O núcleo ao leste ocorre
desde o litoral da Paraíba até Santa Catarina. Ambas as espécies são compostas por subespécies (e.g.
Cáceres & Carmignotto, 2006), mas a definição e o número destas ainda necessitam de revisão taxonô-
mica (Gardner, 2008). Há ainda prováveis áreas de simpatria entre C. lanatus e C. philander em parte
da região norte, centro-oeste e sudeste do Brasil (Figura 1), mas a segregação espacial entre elas deve se
dar pela adaptação a tipos específicos de vegetação e características do ambiente.
Apêndice 1: 1, 6, 8, 9, 23, 24, 28, 32, 36, 37, 40, 41, 45, 54, 64, 68, 71, 76, 86-88, 94, 99, 100, 104,
108, 115, 119, 120, 136, 138.

Caluromysiops
Caluromysiops é um gênero monoespecífico, sendo Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951 a única
espécie que o compõe. Apresenta um único registro no Brasil em Rondônia, no alto Rio Jarú (Vivo &
Gomes, 1989) (Figura 2). Sua distribuição geográfica se dá em manchas, apresentando ainda ocorrência
em três localidades no sudeste e três no norte do Peru. Há ainda um registro a ser confirmado na Colômbia,
que alguns autores apontam como duvidoso, já que a área é próxima a um porto de tráfico de animais
selvagens da Amazônia para os Estados Unidos (Gardner, 2008).
Apêndice 1: 54, 124.

Hyladelphis
Hyladelphis kalinowskii (Hershkovitz, 1992) pertence a um gênero monoespecífico com apenas nove
registros na América do Sul. Porém, apresenta ampla distribuição, desde o leste do Peru até a Guiana Fran-

Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil 95 BIOLOGIA


cesa, com registros na Guiana e um único registro para o Brasil, na bacia amazônica ao norte do Rio Ama-
zonas, próximo a Manaus (Astúa, 2006) (Figura 2). A espécie é rara localmente, visto que Voss et al. (2001)
capturaram apenas três indivíduos na Guiana Francesa entre mais de 400 capturas de pequenos mamíferos
não voadores. Jansa & Voss (2005) ainda sugerem que a espécie possa ser separada em espécies distintas,
já que há um alto grau de divergência molecular entre amostras analisadas do Peru e Guiana Francesa.
Apêndice 1: 7, 54.

Chironectes
Único marsupial de habito semi-aquá-
tico, Chironectes minimus (Zimmermann,
1780) pertence a um gênero monoespecífi-
co e possui ampla distribuição geográfica,
ocorrendo desde o sul do México, América
Central e grande parte da América do Sul,
sempre próximo a corpos d’água em flores-
tas tropicais e subtropicais. A espécie possui
distribuição disjunta com uma população ao
norte, desde o México até a Bolívia e norte
do Pará no Brasil, e outra mais ao sul, desde o
Espírito Santo até o Rio Grande do Sul, aden-
trando o interior do país até parte de Goiás,
Mato Grosso e Mato Grosso do Sul (Figura
2). Não há registro para a região nordeste, e
no norte do país é encontrada apenas em áreas
marginais da Amazônia. A falta de ocorrência
na região central da Amazônia e no Pantanal Figura 2. Mapa indicando a distribuição de Hyladelphis
kalinowskii, Chironectes minimus e Caluromysiops irrupta
pode corresponder a um viés amostral ou a
no Brasil.
uma lacuna natural na distribuição da espécie
para estas regiões (Gardner, 2008).
Apêndice 1: 1, 3, 18, 34, 40, 42, 53, 54, 62, 73-76, 94, 115, 117, 120, 131, 134.

Cryptonanus
Composto por cinco espécies, o gênero Cryptonanus foi recentemente estabelecido por Voss et al.
(2005) com base em espécimes classificados anteriormente como Gracilinanus. As espécies do gênero
são amplamente distribuídas, ocorrendo desde o sul do Rio Amazonas até a província de Buenos Aires na
Argentina, geralmente em biomas não florestados tropicais, subtropicais e temperados (Voss et al., 2005).
Ocorrem no Brasil C. agricolai (Moojen, 1943), C. chacoensis (Tate, 1931) e C. guahybae (Tate, 1931),
sendo que C. agricolai ocorre na “diagonal de áreas abertas”, abrangendo a Caatinga no estado do Ceará até
o Cerrado sul-mato-grossense. Há um registro recente para o litoral de Pernambuco nos domínios da Mata
Atlântica atribuído a C. agricolai (Souza et al., 2010). Já a distribuição de C. chacoensis abrange o Pantanal

BIOLOGIA 96 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


do Mato Grosso até o oeste do Mato Grosso
do Sul no centro-oeste do Brasil. Ocorre ainda,
na Bolívia, Paraguai, e alcança novamente o
Brasil no extremo oeste do Rio Grande do
Sul, através da Argentina, ocupando princi-
palmente áreas campestres e arbustivas. Há
ainda, segundo Gardner (2008), o registro
de C. chacoensis para Aceguá, Rio Grande
do Sul, com base em crânios de egagrópilas
previamente identificados como Gracilinanus
agilis por González et al. (1999). Cryptonanus
guahybae apresenta distribuição mais restrita
em relação às demais espécies do gênero no
Brasil, ocorrendo exclusivamente no Rio
Grande do Sul, desde o noroeste do estado
até o litoral sul (Quintella et al., 2011), mas
possivelmente essa distribuição esteja subes-
Figura 3. Mapa indicando a distribuição de Cryptonanus
timada (Figura 3). Atualmente o gênero passa
guahybae, Cryptonanus chacoensis e Cryptonanus agricolai
por uma revisão taxonômica e possivelmente no Brasil.
novas espécies serão descritas, bem como os
limites de distribuição das espécies atuais poderão ser alterados (A. P. Carmignotto, com. pessoal).
Apêndice 1: 1, 14, 25, 26, 32, 34, 54, 64, 79, 102, 113, 114, 127,131, 138.

Didelphis
O gênero Didelphis é composto por seis
espécies, em sua maioria, de ampla distribui-
ção geográfica. Cinco espécies apresentam
ocorrência para a América do Sul, sendo
que quatro são registradas no Brasil (IUCN,
2011). Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826
e D. albiventris Lund, 1840 são amplamente
distribuídas no país. Didelphis aurita ocorre
em áreas florestadas, desde a costa leste no
estado da Paraíba até o Rio Grande do Sul,
mas sua ocorrência ainda se estende para o
interior do Brasil, nos estados de São Paulo,
Paraná, Mato Grosso do Sul, Santa Catarina
e norte do Rio Grande do Sul, além do leste
do Paraguai (Gardner, 2008) (Figura 4).
Didelphis albiventris ocupa tanto formações
abertas quanto florestais e sua área de distri- Figura 4. Mapa indicando a distribuição de Didelphis
buição abrange toda a Caatinga, Cerrado e marsupialis e Didelphis aurita no Brasil.

Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil 97 BIOLOGIA


Pampa, também ocorrendo na Mata Atlântica
(Gardner, 2008) (Figura 5), em simpatria com
D. aurita em algumas localidades (e.g. Bonvi-
cino et al., 2002; Cáceres et al., 2007a; Asfora
& Pontes, 2009). Esta espécie é oportunista e
tolerante a ambientes alterados, sendo encon-
trada em paisagens altamente fragmentadas
e até mesmo na periferia de centros urbanos
(Rossi & Bianconi, 2011). Didelphis aurita é
igualmente tolerante a perturbação antrópica,
no entanto a espécie parece ser mais sensível
à fragmentação em regiões marginais da Mata
Atlântica em contato com o Pampa e Cerra-
do, o que pode ocasionar um retração na sua
distribuição original (Cáceres et al., 2007a).
Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 ocorre
no norte do Brasil, com ampla distribuição na
bacia Amazônica (Figura 4), enquanto Didel- Figura 5. Mapa indicando a distribuição de Didelphis
imperfecta e Didelphis albiventris no Brasil.
phis imperfecta Mondolfi & Pérez-Hernández,
1984 apresenta distribuição restrita ao norte de Roraima no Brasil, estendendo-se ao norte pelo Suriname,
Guiana Francesa, Guiana e Venezuela (Gardner, 2008) (Figura 5).
Apêndice 1: 1-4, 6, 8, 9, 14, 16, 17, 19-21, 23-29, 32, 34, 35, 37-42, 44, 45, 49, 50, 52-55, 59, 62,
63, 67-69, 72-75, 78, 79, 82, 84-86, 88, 91, 93, 94, 99, 100, 103, 104, 106-108, 111, 114, 115, 117, 118,
121-123, 131, 134, 136.

Gracilinanus
Com seis espécies que ocorrem exclusi-
vamente na América do Sul, o gênero Gracili-
nanus apresenta três espécies com ocorrência
no Brasil: Gracilinanus agilis (Burmeister,
1854), G. emiliae (Thomas, 1909) e G. micro-
tarsus (Wagner, 1842) (IUCN, 2011). Enquan-
to G. agilis é típico de formações mais abertas
como a Caatinga e o Cerrado, com ocorrência
ampla no nordeste, centro e centro-oeste do
país, G. microtarsus ocorre na Mata Atlântica,
desde a Bahia até o Rio Grande do Sul (Geise
& Astúa, 2009). Dados sobre a ocorrência em
simpatria das duas espécies são escassos, mas
há zonas de contato entre as espécies em áreas
Figura 6. Mapa indicando a distribuição de Gracilinanus
de ecótone entre Cerrado e Mata Atlântica microtarsus, Gracilinanus emiliae e Gracilinanus agilis no
de Minas Gerais e de São Paulo (Costa & Brasil.

BIOLOGIA 98 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


Patton, 2006; Loss et al. 2011). Diferente das demais espécies do gênero, G. emiliae apresenta distribuição
restrita ao estado do Pará, porém registros pontuais para o Peru, Colômbia, Venezuela, Suriname, Guiana e
Guiana Francesa sugerem que a espécie, ou um complexo de táxons crípticos com caracteres morfológicos
semelhantes, é amplamente distribuída na Amazônia (Voss et al., 2009) (Figura 6).
Apêndice 1: 1, 3, 5, 8, 14, 16, 17, 24, 25, 32, 34, 37, 40, 45, 47, 50, 52, 54, 56, 57, 61, 64, 65, 71,
73-75, 77, 83, 85, 86, 93, 99, 100, 104, 108, 113, 117-119, 121, 126, 128, 130, 131, 135, 136.

Lutreolina
Monoespecífico, o gênero Lutreolina possui distribuição disjunta, com duas unidades populacionais
totalmente separadas, uma ao norte e outra ao sul da América do Sul. Estas unidades são consideradas
como unidades taxonômicas subespecíficas distintas, Lutreolina crassicaudata crassicaudata (Desmarest,
1804) e L. c. turneri (Günther, 1879). Lutreolina c. turneri compõe a distribuição norte da espécie, que
abrange a Colômbia, Venezuela e Guiana, sem ocorrência para o Brasil, enquanto L. c. crassicaudata
ocorre na Bolívia, Paraguai, Brasil, Argentina e Uruguai. No Brasil esta subespécie ocorre desde o Rio
Grande do Sul até Minas Gerais e Goiás, sendo encontrada principalmente no sul do Cerrado, Pampa
e, na Mata Atlântica, ocorre em campos de altitude em áreas de floresta ombrófila mista, sendo rara em
florestas densas e úmidas (Figura 7).
Apêndice 1: 1, 10, 16, 22, 24, 27, 34, 40, 42, 54, 59, 62, 76, 107, 110, 118, 131.

Marmosa
O gênero Marmosa, anteriormente representado por nove espécies, é atualmente composto por 15
espécies após uma extensa revisão filogenética de todos os marsupiais didelfídeos (Voss & Jansa, 2009),
na qual o gênero Micoureus foi alocado como subgênero de Marmosa. No Brasil ocorrem duas espécies
do subgênero Marmosa: M. (Marmosa) lepida (Thomas, 1888) e M. (Marmosa) murina (Linnaeus, 1758)
e quatro espécies do subgênero Micoureus: M. (Micoureus) constantiae (Thomas, 1904), M. (Micou-
reus) demerarae (Thomas, 1905), M. (Micoureus) paraguayana (Tate, 1931) e M. (Micoureus) regina
(Thomas, 1898).
Tanto M. (Marmosa) lepida quanto M. (Marmosa) murina ocorrem nas Guianas, Suriname, Venezue-
la, Colômbia, Equador, Peru, Bolívia e na Amazônia brasileira. Enquanto M. (Marmosa) lepida estende sua
distribuição no Brasil ao sul do Rio Amazonas e leste do Rio Tapajós, o complexo M. (Marmosa) murina
apresenta uma distribuição mais ampla no país. A segunda espécie ocorre também em uma faixa litorânea
desde o estado do Pará ao estado do Espírito Santo; e, na região centro-oeste, apresenta registros para
Goiás, Mato Grosso e Mato Grosso do Sul em áreas do bioma Cerrado (Figura 7). O registro apontado
por Gardner (2008) para o Rio de Janeiro e Mares et al. (1989) para o Distrito Federal, não correspodem
a esta espécie (L. Costa e A. Palma com. pessoal). Os registros do complexo M. (Marmosa) murina ao
norte do Rio Solimões e a oeste do Rio Negro, são atribuídos a espécie M. (Marmosa) waterhousei que
possivelmente será revalidada (R. Rossi, com. pessoal). (Figura 7).
Marmosa (Micoureus) regina ocorre na Colômbia, Equador e Peru, sendo sua distribuição restrita
ao extremo oeste no Brasil com registros para o Acre e Amazonas. Além da Colômbia, Bolívia, Peru,

Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil 99 BIOLOGIA


Venezuela, Guianas e Suriname, Marmosa
(Micoureus) demerarae também ocorre na
região amazônica, porém sua distribuição
é mais ampla, estendendo-se também para
parte do nordeste, até o sul da Bahia nos do-
mínios da Floresta Atlântica, e para a região
centro-oeste do país, nos domínios do Cerra-
do. Na região leste do Brasil, do extremo sul
da Bahia até o norte do Rio Grande do Sul,
ocorre M. (Micoureus) paraguayana, que
ainda estende sua distribuição em direção
oeste até o sul do Paraguai. Finalmente, M.
(Micoureus) constantiae possui distribuição
restrita no país aos estados de Rondônia,
Mato Grosso e Mato Grosso do Sul, alcan-
çando os países vizinhos Bolívia e Argentina
(Figura 8).
Figura 7. Mapa indicando a distribuição de Marmosa
Apêndice 1: 1, 6, 8, 14-17, 22-24, 26, (Marmosa) murina, Marmosa (Marmosa) lepida e Lutreolina
28, 32, 34-37, 40, 45, 46, 48, 54, 60-64, 68, crassicaudata no Brasil.
71, 75, 79, 80, 84-88, 93, 94, 99-101, 103,
108, 117, 118, 121, 123, 125, 126, 131, 136.

Marmosops
O gênero Marmosops é composto
por 15 espécies e, destas, 14 ocorrem na
América do Sul. No Brasil são registradas
nove espécies, sendo a maior parte delas
com distribuição conhecida para a região
amazônica (Gardner, 2008). Ao leste do Rio
Negro ocorrem tanto M. parvidens (Tate,
1931) quanto M. pinheiroi (Pine, 1981).
Marmosops parvidens ocorre desde o estado
do Amazonas ao Pará (Figura 9), estendendo
sua distribuição as Guianas, Suriname e Ve-
nezuela, enquanto M. pinheiroi é registrado,
nos estados do Amapá e Pará (Figura 10), Figura 8. Mapa indicando a distribuição de Marmosa
com ocorrência nos mesmos países vizinhos (Micoureus) constantiae, Marmosa (Micoureus) regina,
que M. parvidens. No extremo oeste da Ama- Marmosa (Micoureus) demerarae e Marmosa (Micoureus)
paraguayana no Brasil.
zônia, com registros para o Acre e Amazonas,
M. impavidus (Tschudi, 1845) ocorre ainda na Venezuela, Colômbia, Equador, Peru e Bolívia (Figura
9). Já M. neblina Gardner, 1990 apresenta distribuição restrita à margem direita do Rio Juruá (Figura
10), estendendo sua ocorrência ao sul da Venezuela e Equador. Marmosops bishopi (Pine, 1981) ocorre

BIOLOGIA 100 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


ao sul do Rio Amazonas, com registros no
Brasil para os estados do Amazonas e Mato
Grosso (Figura 11), ocorrendo ainda no leste
do Peru e norte da Bolívia. Marmosops noc-
tivagus se distribui no Pará, Amazonas, Acre
e Mato Grosso (Figura 10), estendendo sua
ocorrência para o Peru e Bolívia, até o leste
do Equador.
Nos domínios da Mata Atlântica, na
região sudeste do Brasil, ocorrem duas es-
pécies do gênero: M. incanus (Lund, 1840) e
M. paulensis (Tate, 1931). Com distribuição
mais ampla, M. incanus ocorre desde o esta-
do do Paraná ao Sergipe, com registros ainda
para o interior de Minas Gerais (Figura 9).
Já M. paulensis ocorre em uma faixa mais
estreita a leste na Mata Atlântica, desde Figura 9. Mapa indicando a distribuição de Marmosops
Minas Gerais a São Paulo, estando restrita parvidens, Marmosops ocellatus, Marmosops incanus e
a áreas acima de 800m de altitude (Figura Marmosops impavidus no Brasil.
10). Apesar de Gardner (2008) indicar a
ocorrência desta espécie para o Paraná este
registro se refere a um exemplar de M. in-
canus identificado erroneamente (L. Geise
com. pessoal). Única espécie do gênero com
ocorrência na região centro-oeste, M. ocella-
tus (Tate, 1931) apresenta a maior parte de
sua distribuição na Bolívia, com registros
no Brasil em florestas deciduais no oeste do
Pantanal do Mato Grosso e Mato Grosso do
Sul (Cáceres et al., 2007b ; Semedo et al.,
no prelo) (Figura 9).
Apêndice 1: 8, 16, 26, 30, 34, 37, 45,
50, 54, 71, 76, 83, 85, 86, 88, 92, 93, 99,
103, 104, 108, 115, 117, 118, 121, 125, 126,
139, 133, 137.

Figura 10. Mapa indicando a distribuição de Marmosops


Metachirus pinheiroi, Marmosops paulensis, Marmosops noctivagus e
Marmosops neblina no Brasil.
Única espécie do gênero, Metachirus
nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803) possui ampla distribuição, ocorrendo desde a América Central até o norte
da Argentina, com registro ainda (segundo Gardner, 2008) para o sul do México. Análises filogenéticas
mostram um alto índice de divergência molecular entre espécimes de diferentes regiões, o que sugere que

Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil 101 BIOLOGIA


o gênero pode ser representado por outras
espécies além de M. nudicaudatus (Costa,
2003). No Brasil a espécie é encontrada na
Amazônia, Mata Atlântica, Pantanal e Cer-
rado. Até então, acreditava-se que a espécie
ocorresse no Cerrado apenas em zonas de
contato com a Amazônia e Mata Atlântica,
não ocorrendo em toda a região nordeste
(Rossi & Bianconi, 2011). Porém, Miranda
et al. (2009) registraram quatro indivíduos
no norte do Piauí em área de transição entre
a Caatinga e o Cerrado (Figura 11).
Apêndice 1: 6, 8, 21, 28, 35, 37, 39,
40, 45, 50, 53, 54, 61, 68, 71, 81, 85, 86, 88,
94, 99, 100, 103, 108, 115, 117, 119, 121,
123, 136.
Figura 11. Mapa indicando a distribuição de Marmosops
bishopi e Metachirus nudicaudatus no Brasil.
Monodelphis
Monodelphis é o gênero de marsupial mais especioso da região neotropical, com 20 espécies ao todo
(IUCN, 2011). Porém, esse número já se encontra desatualizado, sendo acrescidas mais duas espécies
recentemente (Pavan et al., 2012; ver abaixo) e revisões taxonômicas futuras certamente elevarão ainda
mais esse número, seja pela inclusão de espécies ainda não descritas (Gardner, 2008) ou pelo rearranjo
e separação de espécies que necessitam revisão. Destas, 16 ocorrem no Brasil, a maioria de distribuição
restrita, estando inseridas em todos os biomas brasileiros, mesmo que representadas por pelo menos uma
espécie.
Na região Amazônica ocorrem: M. brevicaudata (Erxleben, 1777), M. emiliae (Thomas, 1912),
M. glirina (Wagner, 1842) e M. maraxina Thomas, 1923. Monodelphis brevicaudata se distribui no
noroeste do Brasil, a norte do Rio Negro e a oeste do Rio Branco, nos estados do Amazonas e Roraima
(Figura 12), estendendo sua distribuição ao sul da Venezuela e norte da Guiana. Já M. emiliae ocorre
em uma estreita faixa que se estende desde o Pará, Amazonas e Acre em direção ao leste do Peru e
norte da Bolívia (Figura 13). Monodelphis glirina ocorre do sul do Rio Amazonas até o leste do Rio
Xingu, abrangendo os estados do Pará, Amazonas, Mato Grosso, Rondônia e Acre, estendendo-se ao
norte da Bolívia e sudeste do Peru, e M. maraxina possui distribuição restrita a ilha de Marajó no
estado do Pará (Figura 14).
Recentemente Pavan et al. (2012) analisaram, através de dados morfológicos e moleculares, a
sistemática do complexo de espécies de M. brevicaudata. Seus resultados apontam para a ocorrência de
mais duas espécies novas e válidas de Monodelphis para o Brasil: M. touan, considerada até então como
sinômino de M. brevicaudata, e M. arlindoi, espécie nova e descrita naquela publicação. A ocorrência de
M. touan abrange a Guiana Francesa e o Brasil, no estado do Amapá e Pará incluindo a ilha de Marajó
(Figura 12). Monodelphis arlindoi ocorre no centro-sul da Guiana e no Brasil, incluindo o sudeste de
Roraima, leste do Amazonas e norte do Pará ao norte do Rio Amazonas (Figura 12).

BIOLOGIA 102 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


Monodelphis americana (Müller, 1776),
M. domestica (Wagner, 1842) e M. kunsi Pine,
1975 são espécies de distribuição mais ampla
em relação às demais espécies do gênero. Na
porção leste do Brasil, M. americana, ocorre
desde o estado do Pará até Santa Catarina,
com registro também para a região central em
Goiás (Figura 13). Monodelphis domestica
também apresenta ocorrência no nordeste
do país, mas sua distribuição se estende em
direção à região centro-oeste, no Cerrado e
Pantanal, até os países vizinhos como Bolí-
via, Paraguai e Argentina, sendo registrado
ainda em parte do sudeste do Brasil (Figura
12). Já Monodelphis kunsi ocorre principal-
mente na região centro-oeste do país, mas
há registros recentes para o estado do Acre e
Figura 12. Mapa indicando a distribuição de Monodelphis
Minas Gerais (Figura 15), sendo encontrada touan, Monodelphis iheringi, Monodelphis domestica,
em habitats que se estendem desde a savana Monodelphis brevicaudata e Monodelphis arlindoi no Brasil.
xérica à floresta úmida, o que sugere ser esta
uma espécie com distribuição muito ampla e complexa ou um conjunto de espécies crípticas (Gettinger
et al., 2011). O registro apontado por Gettinger et al. (2011) para o estado do Pará trata-se de um erro de
identificação (R. Rossi, com. pessoal).
Com distribuição mais restrita, M. rubida (Thomas, 1899) é conhecida apenas para Bahia próximo a
capital Salvador (Figura 15). Já M. unistriata
(Wagner, 1842) foi registrada apenas em São
Paulo no Brasil (Figura 14), mas também há
registro em Missiones na Argentina, sendo
essa uma espécie classificada como possi-
velmente extinta pela IUCN (2011), pois
seu último registro data de 1899 (Gardner
2008). Monodelphis theresa Thomas, 1921 e
Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro,
1936) ocorrem na região sudeste, e região
central e sudeste do país respectivamente.
A primeira apresenta distribuição em uma
pequena faixa no estado de São Paulo, Rio de
Janeiro e Minas Gerais, enquanto a segunda
ocorre em uma pequena porção que cobre o
leste de Goiás, sul de Minas Gerais e centro
de São Paulo (Figura 14).
Figura 13. Mapa indicando a distribuição de Monodelphis
Na região sudeste, em direção à região emiliae, Monodelphis dimidiata e Monodelphis americana
sul do Brasil ocorrem M. dimidiata (Wag- no Brasil.

Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil 103 BIOLOGIA


ner, 1847), M. iheringi (Thomas, 1888) e
M. scalops (Thomas, 1888). Monodelphis
dimidiata, com a inclusão de M. sorex como
sinônimo júnior (Vilela et al., 2010), possui
a maior distribuição dentre as três espécies,
abrangendo Minas Gerais e São Paulo na
região sudeste e todos os estados da região
sul do país, estendo-se em direção ao Para-
guai, norte da Argentina e Uruguai (Figura
13). Tanto M. iheringi quanto M. scalops
ocorrem na faixa litorânea desde o Espírito
Santo a região sul do país, com M. iheringi
ocorrendo até o norte do Rio Grande do Sul
(Figura 12) e M. scalops até Santa Catarina
(Figura 15), com registro também em Mis-
siones, Argentina. O registro de M. iheringi
apontado por Rocha et al. (2011) para Minas
Figura 14. Mapa indicando a distribuição de Monodelphis
Gerais trata-se de M. domestica identificado
unistriata, Monodelphis umbristriata, Monodelphis theresa,
erroneamente (R. Duda, com. pessoal). Monodelphis maraxina e Monodelphis glirina no Brasil.
Apêndice 1: 1, 3-6, 10, 11, 16, 17, 23,
25-27, 30-32, 34, 36, 44, 52, 54, 57, 58, 63,
70, 73-75, 85, 87-90, 92, 93, 95-100, 103,
104, 108, 112, 113, 117-119, 125, 126, 129,
131, 132, 136.

Philander
O gênero Philader é composto por sete
espécies e, destas, quatro ocorrem no Brasil.
Philander andersoni (Osgood, 1913) e P.
mcilhennyi Gardner & Patton, 1972 ocorrem
somente na região amazônica, sendo a dis-
tribuição de P. andersoni restrita ao extremo
noroeste do Amazonas, ocorrendo ainda no
sul da Venezuela, leste do Equador e norte
e centro do Peru. Já P. mcilhennyi ocorre no
oeste da Amazônia, nos estados do Amazonas Figura 15. Mapa indicando a distribuição de Monodelphis
e Acre, atingindo o extremo leste do Peru. scalops, Monodelphis rubida e Monodelphis kunsi no Brasil.
Philander frenatus (Olfers, 1818) ocorre na
Mata Atlântica e sua distribuição abrange o leste do Brasil, desde o estado da Bahia até o Rio Grande do
Sul, estendendo sua ocorrência em direção oeste até o Paraguai e nordeste da Argentina. Com a maior
distribuição dentro do gênero, Philander opossum (Linnaeus, 1758) ocorre do México à costa do Pacífi-
co, na Colômbia e Equador, e desde o Suriname, Guianas, leste do Peru, Bolívia e Brasil, sendo que no

BIOLOGIA 104 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


país ocorre no norte e centro-oeste desde o
estado de Goiás até o oeste do Mato Grosso
e Mato Grosso do Sul. A espécie é composta
por pelo menos quatro subespécies segundo
Gardner (2008) que necessitam de revisão
taxonômica, pois podem conter espécies
crípticas (Figura 16).
Apêndice 1: 1, 3, 16, 21, 24, 26, 29, 34,
35, 37, 39, 40, 44, 45, 50, 51, 53, 54, 66, 68,
75, 83, 84, 86, 88, 90, 94, 99, 100, 108, 115,
117-119, 121-123, 125, 126, 131, 134.

Thylamys
O gênero Thylamys é composto por
aproximadamente 10 espécies sul-americanas
(Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009; Figura 16. Mapa indicando a distribuição de Philander
Teta et al., 2009), embora não haja ainda um opossum, Philander mcilhennyi, Philander frenatus e Philander
andersoni no Brasil.
consenso sobre a validade de algumas espécies
(Giarla et al., 2010). No Brasil ocorrem três
destas: T. karimii (Petter, 1968), T. velutinus
(Wagner, 1842) e T. macrurus (Olfers, 1818)
(Carmingnotto & Monfort, 2006). Diferente
da maior parte dos pequenos marsupiais da
América do Sul, o gênero apresenta distri-
buição predominante em formações abertas e
savânicas, sendo encontrado principalmente no
Cerrado e Caatinga no Brasil (Carmingnotto &
Monfort, 2006; Palma & Vieira, 2006). Thyla-
mys karimii apresenta a maior distribuição
dentro do gênero, desde a Caatinga no nordeste
do país ao sudeste e região centro-oeste nos
domínios do Cerrado. Há uma pequena área de
sobreposição na ocorrência de T. karimmi e T.
velutinus no Cerrado central do país, sendo que
a distribuição de T. velutinus se estende mais ao
sul na região sudeste, atingindo o estado de São Figura 17. Mapa indicando a distribuição de Thylamys
macrurus, Thylamys karimii e Thylamys velutinus no Brasil.
Paulo. Já T. macrurus apresenta distribuição
mais restrita no país, sendo registrado apenas no Mato Grosso do Sul, onde ocorre desde o Cerrado stritu
sensu a florestas estacionais semideciduais, estendendo sua área de ocorrência também ao Chaco e florestas
secas de transição no Paraguai (Cáceres et al., 2007c) (Figura 17).
Apêndice 1: 5, 17, 23, 25, 32-34, 54, 64, 65, 131.

Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil 105 BIOLOGIA


Tabela 1. Espécies de marsupiais do Brasil e respectivos biomas de ocorrência. Co = Comum; Ma = Marginal; Ra = Raro, Re
= Restrito, onde “raro” significa que a espécie apresenta cinco ou menos registros para um bioma; “restrito” quando a espécie
apresenta distribuição restrita a uma pequena porção do bioma, podendo ou não ser comum localmente; e “marginal” quando a
espécie ocorre somente em áreas de ecótone entre biomas, podendo ser comum ou não no bioma adjacente.
Táxon Amazônia Caatinga Cerrado Mata Atlântica Pampa Pantanal
Caluromys lanatus Ra Ra Co Ra
Caluromys philander Co Ra Co Ma
Caluromysiops irrupta Re
Chironectes minimus Re Ra Co Ma
Cryptonanus agricolai Re Co Ma
Cryptonanus chacoensis Ra Ra
Cryptonanus guahybae Re Re
Didelphis albiventris Ma Co Co Co Co Co
Didelphis aurita Ma Co
Didelphis imperfecta Re
Didelphis marsupialis Co Ma
Glironia venusta Ra*
Gracilinanus agilis Ma Ra Co Co Co
Gracilinanus emiliae Re
Gracilinanus microtarsus Re Ma Co
Hyladelphis kalinowskii Re
Lutreolina crassicaudata Re Co Co
Marmosa (Marmosa) lepida Ra
Marmosa (Marmosa) murina Co Ra Co Co Ma
Marmosa (Micoureus) constantiae Ma Re Re
Marmosa (Micoureus) demerarae Co Ra Ra Re
Marmosa (Micoureus) paraguayana Ma Co
Marmosa (Micoureus) regina Re
Marmosops bishopi Ra
Marmosops impavidus Ra
Marmosops incanus Re Ma Co
Marmosops neblina Re
Marmosops noctivagus Co
Marmosops ocellatus Ra
Marmosops parvidens Ra
Marmosops paulensis Re
Marmosops pinheiroi Ra
Metachirus nudicaudatus Co Ma Co Re
Monodelphis americana Re Ra Co
Monodelphis arlindoi Re
Monodelphis brevicaudata Ra
Monodelphis dimidiata Co Re
Monodelphis domestica Ma Co Co Ra Co
Monodelphis emiliae Co
Monodelphis glirina Co
Monodelphis iheringi Co
Monodelphis kunsi Ra Co Re
Monodelphis maraxina Re
Monodelphis rubida Re
Monodelphis scalops Co
Monodelphis theresa Re
Monodelphis touan Re
Monodelphis umbristriata Re Re
Monodelphis unistriata Re
Philander andersoni Ra
Philander frenatus Ma Co
Philander mcilhennyi Ra
Philander opossum Co Ra Re
Thylamys karimii Ma Ra Co
Thylamys macrurus Re Re
Thylamys velutinus Ra Ma
*Apesar de possuir mais do que cinco registros, a espécie é considerada rara localmente, pois todos os registros se referem a captura de apenas um ou dois indivíduos
(ver descrição da espécie).

BIOLOGIA 106 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


Conclusão
O conhecimento acerca dos marsupiais brasileiros tem aumentado significativamente nas últimas
décadas, principalmente com o implemento de técnicas mais eficientes e específicas em inventários e
estudos ecológicos do grupo. A utilização de armadilhas de queda do tipo pitfall e a disposição de arma-
dilhas live trap no dossel das florestas possibilitaram a amostragem de espécies de hábito semi-fossorial
e arborícola, respectivamente, que antes eram raras ou ausentes nas amostragens (Umetsu et al., 2006;
Cáceres et al., 2011). Além disso, a crescente utilização de técnicas moleculares em estudos taxonômicos
também tem sido um fator chave para a melhor compreensão das relações entre espécies deste grupo tão
diverso (e.g. Voss et al., 2005; Vilela et al., 2010; Pavan et al., 2012).
Porém, existem ainda muitas lacunas a serem preenchidas, sejam elas no campo do inventariamento, ou
no campo da taxonomia. Áreas isoladas ou pouco amostradas, como a região central, norte e oeste da Ama-
zônia, Pantanal, norte do Cerrado, interior da Caatinga, sul do Pampa e áreas de ecótone, carecem de listas
mais detalhadas a cerca da ocorrência das espécies, o que dificulta a compreensão dos limites de distribuição
de muitas delas. Por outro lado, a falta de revisão taxonômica impede que novas espécies sejam descobertas
ou definidas a partir de espécies crípticas com ampla distribuição, como podem ser os casos de Metachirus
nudicaudatus (Costa, 2003) e Philander opossum (Gardner, 2008). Esta lacuna pode ser um reflexo da necessi-
dade de formação de novos sistematas seja na área de marsupiais ou mesmo de pequenos mamíferos em geral.
Apesar de ter havido um incremento substancial de profissionais da área na última década, este ainda é um
dos principais problemas na grande área de zoologia no Brasil. Ressaltamos ainda, a importância da coleta de
boas séries de espécimes e a consequente citação desse material testemunho em publicações para que, mesmo
em estudos ecológicos, as espécies possam ser averiguadas por terceiros para que se possam gerar mapas de
distribuição confiáveis e evitar uma possível disseminação de informações errôneas.

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Apêndice 1. Referências utilizadas na confecção dos mapas de distribuição das espécies de marsupiais brasileiros. Optamos
por citar apenas uma referência quando mais de um estudo fora realizado em uma mesma Localidade e que citavam as mesmas
espécies, utilizando como critério de escolha, a publicação de maior impacto, mais recente e mais completa.

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Sponchiado, J.; 139- Semedo et al. No prelo. Mammalia; 132- Dados não publicados: Rossi, R.V.; 133- Rocha, P.A. et al. 2012.
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18:19-86; 137- Dados não publicados: Geise, L; 138- Dados não publicados: Palma, A.R.T.”

BIOLOGIA 110 Distribuição geográfica de marsupiais no Brasil


Foto: Eder Federolf
CAPÍTULO 4

Amostragem de
Marsupiais
Nilton C. Cáceres*
Maurício E. Graipel** †
Jorge J. Cherem***

Abstract: Marsupial FIELD Sampling. The Brazilian marsupials are a conspicuous part
of the Neotropical mammal diversity. In order to sampling this diversity in the nature, in this
chapter we examine the different methods to assess didelphid marsupials in the different habitats
they live. We assess and show sampling planning, sampling design of traps in the space (grid and
transect line), trap type, how to make captures of the different species according to the habitat,
baits, capture-mark-recapture, and reference collection of specimens. We discuss the adequacy
of the different methods to assess species in light of the results obtained by field researchers.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 111-125, 2012.

Introdução
Pertencentes à ordem Didelphimorphia, os marsupiais brasileiros com-
preendem um diversificado grupo de espécies de pequeno porte, incluindo
atualmente 15 gêneros e 56 espécies (ver Introdução, neste volume). No en-
tanto, esse número tende a aumentar uma vez que novas espécies estão sendo

*
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria. Camobi. Santa Maria,
RS, 97110-970, Brasil.
Departamento de Ecologia e Zoologia, Universidade Federal de Santa Catarina. Florianópolis,
**

SC, 88040-970, Brasil.


CAIPORA Cooperativa para Conservação da Natureza. Av. Des. Vitor Lima, 260/513, Bairro
***

Carvoeira. Florianópolis, SC, 88040-400, Brasil.


† Autor correspondente: graipel.me@gmail.com

Amostragem de marsupiais 111 BIOLOGIA


descobertas a cada ano, seja no Brasil em particular ou na Região Neotropical como um todo (Patterson,
2001; Rossi & Bianconi, 2011; Pavan et al., 2012).
Os marsupiais ocorrem em todos os biomas brasileiros (Amazônia, Mata Atlântica, Cerrado,
Caatinga, Pantanal e Campos do Sul) e apresentam hábitos locomotores bastante diversificados (semi-
-aquático, terrestre, escansorial e arborícola) (Paglia et al., 2012). Possuem também diversas adaptações
relacionadas a esses hábitos, tais como cauda preênsil nas espécies arborícolas e escansoriais; variação na
largura dos pés e no ângulo do dedo opositor, no comprimento dos membros anteriores ou posteriores e
no comprimento da cauda principalmente em relação ao uso do substrato arbóreo ou terrícola (ver Vieira
& Delciellos, neste volume).
As espécies de marsupiais brasileiros apresentam diversos tamanhos de corpo (7 g a 3,5 kg; N.C.
Cáceres, obs. pess.) e dietas predominantemente onívoras, mas com especializações alimentares particu-
lares, como nas espécies frugívoras e insetívoras (Santori et al., neste volume). Assim, tanto para estudar
os diferentes aspectos da ecologia destas espécies quanto para realizar um levantamento faunístico com-
pleto, é necessário o uso de métodos específicos e variados para a amostragem dos marsupiais em campo.
Os estudos científicos sobre a biologia de marsupiais no Brasil tiveram início em meados do século
passado. Há coletas mais antigas que remontam a épocas anteriores a 1900, quando a maioria das espécies
de marsupiais brasileiros foi amostrada pela primeira vez e descrita para a ciência. Essas coletas foram
feitas com técnicas que visavam a obtenção de espécimes para coleção em museus, como por exem-
plo as ratoeiras. Em geral, se comparados, os métodos de amostragem utilizados hoje em dia são mais
sistematizados e, além do inventário da diversidade, têm também objetivos principalmente ecológicos.
Atualmente é comum a utilização de métodos mais modernos de captura, como armadilhas desenhadas
para minimizar os ferimentos ao animal, como os modelos de arame ou de chapas metálicas. Recentemente,
o uso de armadilhas de queda tem se difundido, visto que amostram de maneira menos seletiva a riqueza
e diversidade local de espécies (Umetsu et al., 2006; Cáceres et al., 2011b).
A descrição de novos métodos de amostragem tem levado a resultados positivos no registro de várias
espécies de marsupiais, como o uso de armadilhas no dossel ou sub-bosque florestal (Malcolm, 1991;
Vieira, 1998; Graipel, 2003; Graipel et al., 2003). Às vezes são necessárias técnicas específicas, como no
caso da cuíca-d’água, que exige amostragens em cursos de água corrente com armadilha de passagem e
barreiras que direcionam os animais às armadilhas (Bressiani & Graipel, 2008).
Como a maioria dos marsupiais brasileiros tem pequeno porte, é florestal, arborícola ou escansorial
e têm hábito crepuscular ou noturno, observações visuais não são suficientes para sua amostragem, ao
contrário de primatas, por exemplo. Com base nisso e no fato de que a maioria dos estudos com marsupiais
brasileiros depende de coletas para a correta determinação taxonômica das espécies, ou da captura seguida
de soltura dos indivíduos como no estudo de populações, relacionados ou não a impactos ambientais,
fazemos a seguir uma revisão dos principais métodos utilizados para sua amostragem em campo.

Capturas
Capturas de marsupiais são usualmente feitas com armadilhas, que podem ser de vários tipos, formas
e tamanhos. As armadilhas são utilizadas quando se requerem amostragens sistematizadas, mas também
podem ser usadas para estudos rápidos, de curta duração. Normalmente as armadilhas utilizadas atual-

BIOLOGIA 112 Amostragem de marsupiais


mente mantêm os animais vivos, embora existam algumas que irão sacrificar o animal, como as ratoeiras.
As armadilhas convencionais são feitas de arame ou chapas metálicas (como de alumínio). Há também
as armadilhas de queda (pitfalls; também tratadas como “armadilhas de intercepção e queda com cerca
guia”), onde baldes enterrados ao nível do solo são utilizados. Em todos esses métodos, os animais são
capturados e mantidos presos no interior da armadilha até que sejam manipulados pelo pesquisador ou
técnico. Em todos os casos, deve-se observar o tratamento adequado e ético aos animais, para que não
sofram com a captura ou manipulação, atendendo a várias exigências que levam ao bem-estar animal,
mesmo que mantido cativo por pouco tempo (Sikes et al., 2011). É necessário obter também a licença/
autorização para captura e transporte de fauna junto ao órgão ambiental competente brasileiro (SISBIO,
IBAMA ou o respectivo órgão estadual ou municipal).
De acordo com o ambiente ou o estrato (solo, sub-bosque e dossel) a ser amostrado existem alguns
métodos específicos para a captura, os quais são apresentados a seguir.

Capturas em Riachos
O único marsupial com hábito semi-aquático, a cuíca-d’água Chironectes minimus, pode ser captu-
rado em armadilhas convencionais de dupla entrada parcialmente submersas em locais rasos de riachos
(Figura 1). Rochas ou outros materiais naturais como troncos caídos do próprio local devem ser dispostos
a partir de cada um dos lados da porta da gaiola em direção às margens, preferencialmente ultrapassando
a altura da armadilha, de forma a orientar os indivíduos para dentro da armadilha. Limpeza periódica
deve ser realizada para retirada de folhas e outros materiais flutuantes que possam obstruir a entrada da
gaiola (Bressiani & Graipel, 2008). O uso de iscas, como camarões ou peixes, pode aumentar as chances
de captura (Galliez et al., 2009).

Figura 1 - Armadilha de arame de dupla entrada instalada em riacho para a captura da cuíca-d’água, Chironectes minimus. Note
as rochas fazendo uma barreira para que o animal tenha que passar por dentro da armadilha, seguindo o curso d’água (foto por
Maurício E. Graipel).

Amostragem de marsupiais 113 BIOLOGIA


Capturas no Solo
Entre os principais modelos de armadilhas para captura, destacam-se as de arame (como young e
tomahawk) e de chapa metálica (sherman; Figura 2), para os quais existem fornecedores no Brasil para
modelos similares. A eficácia dessas armadilhas está relacionada a uma série de fatores, como tamanho
da armadilha, tipo de isca e diversidade faunística local. Como exemplo, armadilhas grandes de arame
geralmente apresentam maior espaçamento entre os arames e podem não capturar animais de pequeno
porte e jovens (que podem fugir através dos espaços entre arames), favorecendo os maiores em tamanho
(Cáceres et al., 2011b) e dificultando os estudos de estrutura populacional ou inventários de biodiversidade.
O contrário é válido para gaiolas pequenas, que acabam favorecendo as espécies menores e jovens de
espécies maiores. Estudos de dinâmica populacional devem considerar esses fatores e, por isso, acabam
sendo específicos para certas espécies que são mais prováveis de captura.
Armadilhas convencionais, de arame ou de chapa, podem ser muito eficientes, capturando desde
pequenos marsupiais (gêneros Cryptonanus e Gracilinanus, com peso usual entre 15 e 35 g) até marsu-
piais de maior porte (como adultos de gambás do gênero Didelphis, que podem chegar a 3,5 kg; N.C.
Cáceres, obs. pess.). Contudo, o uso de armadilhas de diferentes tamanhos é importante dependendo do
objetivo do estudo, pois esse passa a ser um fator de seleção das espécies a serem amostradas, ou seja,
as armadilhas tenderão a capturar indivíduos ou espécies de tamanhos equiparáveis aos das armadilhas.
Assim, às vezes são utilizadas armadilhas de dois tamanhos em cada estação ou ponto de captura (e.g.
Malcolm, 1991), mas pode haver diferenças na probabilidade de captura das espécies dependendo do
modelo de armadilha, como entre sherman e de arame (O’Farrell et al., 1994). Cáceres et al. (2011) rela-
taram uma tendência de as armadilhas de arame capturarem mais em abundância as espécies de pequenos
mamíferos do Cerrado quando comparado às armadilhas sherman.
O uso de ratoeiras em inventários faunísticos e para análise da dieta pelo conteúdo estomacal
pode ser uma técnica eficiente para marsupiais (Woodman et al., 1996), mas quando o estudo exigir

Figura 2. Armadilha do tipo sherman posicionada no nível do sub-bosque de uma floresta estacional do interior do Brasil (foto
por Nilton C. Cáceres).

BIOLOGIA 114 Amostragem de marsupiais


capturas de animais vivos, gaiolas de arame ou de chapas de metal e armadilhas de queda são mais
indicadas.
Alternativamente, as armadilhas de queda têm se mostrado eficientes em amostrar a riqueza de
espécies de marsupiais, particularmente as espécies raras (e.g. Monodelphis kunsi; Cáceres et al., 2011a,
b), que normalmente não são amostradas com o uso de métodos convencionais como as gaiolas metálicas
(Umetsu et al., 2006). Normalmente as armadilhas de queda amostram maior riqueza de espécies quando
comparadas aos outros tipos de armadilhas ou são complementares a estas em estudos zoológicos ou
ecológicos (Lyra-Jorge & Pivello, 2001; Santos-Filho et al., 2006; Cáceres et al., 2011b). Armadilhas
de queda também amostram espécies de menor tamanho corporal relativamente aos outros tipos de ar-
madilhas (Voss & Emmons, 1996; Lyra-Jorge & Pivello, 2001; Cáceres et al., 2011b), podendo capturar
mais indivíduos jovens de certas espécies (Umetsu et al., 2006). Os baldes, facilmente obtidos no comér-
cio em geral, devem ser de 30 litros ou mais para melhor amostragem das espécies de maior tamanho
corporal, maior capacidade de salto e mesmo espécies arborícolas (Umetsu et al., 2006; Cáceres et al.,
2011b; Melo et al., 2011). De fato, baldes com volume de 60 a 100 litros são interessantes para estudos
de inventário e de ecologia (Cáceres et al., 2011a; Nápoli & Cáceres, 2012), podendo ser utilizados
complementarmente ao uso de armadilhas convencionais (Cáceres et al., 2011b) ou aliados a pesquisas
que envolvam a herpetofauna.
Nas armadilhas de queda são geralmente instaladas cercas (de lonas de plástico ou outro tecido)
de alguns metros de comprimento que direcionam os animais ao balde. Uma questão que permanece
em aberto é a utilização de tecidos que permitam que animais escansoriais e arborícolas escalem as
cercas, escapando de serem capturados nos baldes. No entanto, esse tipo de material (como o sombri-
te) tem resultado em consideráveis taxas de captura de marsupiais e roedores (Cáceres et al., 2011a),
mesmo com esforços muito menores em relação às armadilhas convencionais (e.g. Melo et al., 2011).
Essas cercas-guia podem ter 50 ou mais centímetros de altura, e permanecem estendidas e fixadas com
estacas de madeira ou presas à vegetação (Figura 3). A cerca-guia deve ser posicionada sobre cada
balde enterrado no substrato, de modo que o animal se locomova junto à cerca e caia no balde (Voss
& Emmons, 1996). São sugeridos baldes de coloração críptica ao ambiente (no caso, o folhiço ou da
cor do solo em questão), pois os animais podem evitar a aproximação da beirada do balde caso este
tenha coloração destacada ou brilhante. As cercas-guia podem se conectar aos baldes ininterruptamente
(seguindo uma transecção linear de baldes, com distâncias entre baldes de 10, 15 ou mais metros) ou
estar atravessando um balde apenas, isoladamente, ou um conjunto de poucos baldes, formando um
desenho de um “Y” (Figura 6 c).
Entretanto, armadilhas de queda parecem ser inconvenientes quando se almeja obter recapturas, o
que deve ser um problema em estudos populacionais; dois dos problemas seriam a predação e a maior
mortalidade devido à chuva. O uso de armadilhas de queda pode facilitar a predação dos animais captu-
rados (Figura 4), comprometendo uma importante premissa de estudos populacionais, de que o método
não deve afetar as chances de sobrevivência dos animais capturados. Para evitar a predação, métodos
específicos devem ser utilizados para minimizar esse efeito, como o uso de abrigos seguros no interior do
balde, ou mesmo um monitoramento mais frequente dos mesmos. Pedaços de canos (tipo PVC) cortados,
abrigos feitos de isopor ou pequenas caixas de madeira com orifício único podem ser depositados no
fundo de cada balde para evitar a detecção ou a predação dos espécimes capturados, além de protegê-los
contra o frio (ver recomendações em Sikes et al., 2011).

Amostragem de marsupiais 115 BIOLOGIA


Figura 3. Armadilhas de queda (“pitfall”) instaladas em áreas de floresta estacional do interior do Brasil (GO e MS) para captura
de marsupiais e pequenos roedores. As lonas das cercas-guia estão sustentadas por cordões presos à vegetação ou por estacas
de madeira (fotos por Nilton C. Cáceres).

Figura 4. Uma cuíca Gracilinanus agilis (seta, à esquerda) prestes a ser predada por uma jararaca Bothrops neuwiedii em uma
armadilha de queda instalada em fragmento de floresta estacional do estado do Mato Grosso do Sul. Posteriormente constatou-se
que a jararaca pôde sair rapidamente do interior do balde de 60 litros (foto por Nilton C. Cáceres).

BIOLOGIA 116 Amostragem de marsupiais


Capturas no Estrato Arbóreo: Sub-Bosque e Dossel
Os marsupiais neotropicais, devido aos seus modos de vida muitas vezes arborícolas ou escansoriais,
podem ser facilmente capturados nos estratos mais altos da floresta, como no sub-bosque e dossel (Moura
et al., 2008). Porém, apenas nas últimas décadas os pesquisadores têm utilizado armadilhas arbóreas
para coleta e estudos ecológicos. Isto ocorreu principalmente devido às dificuldades encontradas para a
instalação das armadilhas no alto das árvores, seja em função das dificuldades de subida nas árvores, das
exigências relacionadas à seleção do local para instalação das armadilhas, ou do tempo de instalação e
revisão das armadilhas quando no alto das árvores (Vieira, 1998).
Capturas de marsupiais no sub-bosque têm sido realizadas no Brasil, normalmente entre 1,5 e 3 me-
tros de altura (e.g. Vieira & Monteiro-Filho, 2003). Nesse tipo de amostragem, as armadilhas são fixadas
sobre galhos ou nos troncos de árvores de diversas formas. Pode-se simplesmente amarrar ou prender a
armadilha sobre o galho com o uso de barbantes, cordas, borrachas ou arame. Contudo, quando isso não
é possível devido à espessura e inclinação acentuadamente vertical do tronco/galho, técnicas diferentes
devem ser utilizadas para sustentar a armadilha (Figura 5).

Figura 5. Métodos de captura de marsupiais neotropicais. a) Método fixo ou em “V” (usado no sub-bosque) (à esquerda, em
cima); b) método de encaixe ou “fitting method” (mais prático e usado no sub-bosque) (à direita, em cima); c) método em “C”
elevado ao dossel por sistema de cordas e roldana (à esquerda, embaixo). d) Sistema de cordas e roldana ilustrando como se
poderia elevar facilmente uma plataforma até o dossel (à direita, embaixo) (fotos por Maurício E. Graipel).

Amostragem de marsupiais 117 BIOLOGIA


Vários métodos foram descritos e testados como a armação em “V” (Malcolm, 1991), na qual a
armadilha é amarrada a uma plataforma formada por duas ripas de madeira fixadas entre dois galhos, entre
um galho e o tronco, ou mesmo entre duas árvores próximas (Figura 5 a). Outra técnica é a de encaixe que
proporciona maior uniformidade na disposição do conjunto de armadilhas e menor tempo para instalação.
Consiste em fixar sob a armadilha uma peça de metal em forma de “L” com 35 cm de comprimento na
parte maior e 15 cm na menor, a qual fica voltada para baixo. A parte menor então é inserida em uma cinta
de metal que serve de encaixe e se encontra fixada em um galho ou árvore com fita adesiva (Figura 5 b).
Sendo de encaixe, a armadilha pode ser removida com facilidade do local de instalação (Graipel et al.,
2003). Parece haver diferenças na eficiência de captura de marsupiais na comparação entre as técnicas
em “V” e de encaixe, que podem estar relacionadas a desarmes da primeira devido à movimentação não
sincronizada de troncos ou árvores.
Várias espécies de marsupiais têm sido amostradas utilizando armadilhas no sub-bosque das florestas,
tais como os gambás Didelphis aurita e D. marsupialis e diversas espécies de cuícas como Philander
frenatus, P. opossum, Marmosa murina, M. paraguayana, Gracilinanus microtarsus, G. agilis, Marmosops
incanus e M. paulensis (Leite et al., 1996; Vieira & Monteiro-Filho, 2003; Lambert et al., 2005). Além
disso, capturas de marsupiais no dossel de florestas têm sido realizadas nos últimos anos.
Desde o pioneiro estudo com marsupiais neotropicais arborícolas no início da década de 1980
(Charles-Dominique et al., 1981), os métodos para se acessar os marsupiais arborícolas têm se desenvol-
vido. Procurando minimizar a dificuldade de instalação de armadilhas no dossel, técnicas que permitem a
instalação da armadilha no estrato arbóreo sem a necessidade de subir nas árvores foram descritas (Vieira,
1998; Graipel, 2003), além de técnicas para colocação de armadilhas também no sub-bosque (Graipel
et al., 2003), minimizando o esforço físico e os efeitos da seleção subjetiva do local para instalação da
armadilha (Figura 5 c, d).
Estudos com marsupiais, incluindo os de dossel, têm sido principalmente realizados em áreas da
Mata Atlântica (e.g. Passamani, 1995; Leite et al., 1996; Graipel, 2003; Vieira & Monteiro-Filho, 2003),
sendo relativamente poucos na Amazônia (e.g. Malcolm, 1991; Lambert et al., 2005) e no Cerrado
(Hannibal & Cáceres, 2010). Espécies de cuícas arborícolas têm sido detectadas no dossel de florestas
tanto da Amazônia, da Floresta Atlântica e do Cerrado, como Caluromys lanatus, C. philander, Marmosa
demerarae e M. paraguayana (Malcolm, 1991; Monteiro-Filho & Marcondes-Machado, 1996; Vieira &
Monteiro-Filho, 2003; Lambert et al., 2005; Hannibal & Cáceres, 2010).

Iscas
O tipo de isca pode afetar as estimativas de abundância, composição e riqueza de espécies em um
inventário ou estudo ecológico (Woodman et al., 1996). Considerando o hábito genericamente onívoro
dos marsupiais neotropicais, frutos nativos ou cultivados (banana, abóbora e milho verde) em associação
com iscas de origem animal (como bacon e sardinha) podem ser a forma mais adequada para a atração.
Essas iscas podem ser untadas com óleo de fígado de bacalhau comercial e/ou creme de amendoim (e.g.
Bergallo, 1994; Cáceres et al., 2011b). Recomenda-se repor a isca diariamente em locais onde haja grande
incidência de formigas e onde o clima faça com que as mesmas se deteriorem rapidamente. Testes especí-
ficos sobre a adequação de iscas a captura de marsupiais no Brasil ainda são poucos (Astúa et al., 2006)
e, assim, mais estudos são necessários para se conhecer as taxas de captura de determinadas espécies,

BIOLOGIA 118 Amostragem de marsupiais


principalmente em estudos populacionais. Recomenda-se que estudos piloto sejam feitos previamente a
estudos populacionais, testando-se tipos de iscas mais apropriadas às espécies alvo (Santori et al., neste
volume).

Planejamento da Amostragem
O planejamento da amostragem é uma das principais etapas no desenvolvimento de estudos sobre
marsupiais ou qualquer outro grupo e deve estar devidamente adequado aos objetivos do estudo. Envolve,
por exemplo, a definição do número e duração das campanhas de amostragem, e da quantidade, tipos,
dimensões e disposição de armadilhas. Uma recomendação importante é a padronização do desenho
amostral quando as amostragens são realizadas em épocas do ano distintas (variação temporal) ou em
locais diferentes (variação espacial). A manutenção dos mesmos métodos, configuração e esforço de
amostragem ao longo de todo o estudo viabiliza a comparação entre os dados obtidos, possibilitando
a realização de análises posteriores robustas e variadas. E, quando possível, é importante que estudos
prévios (piloto) sejam realizados antes do início da amostragem de fato (Voltolini, 2006).
Existem vários tipos de configuração das armadilhas no espaço para a amostragem de marsupiais,
principalmente para estudos ecológicos, e esses irão depender do objeto de pesquisa; mas não variarão
muito do formato de grade ou transeção linear. Para que se obtenha um número razoável de indivíduos
objetivando a estimativa de densidade populacional em grades quadradas de armadilhas, recomenda-se
que essas sejam superiores a 2 ha em área para os pequenos marsupiais (para amostrar mais indivíduos
de cada espécie) e várias vezes esse tamanho para espécies do gênero Didelphis, tal como 20 ou 30 ha
(Sunquist et al., 1987; Cerboncini et al., 2011). Apesar do maior esforço empregado em grades maiores,
os resultados devem compensar em termos de número de indivíduos amostrados e variação de micro-
-ambientes cobertos pela grade. Pode-se eventualmente, dependendo do objetivo, utilizar múltiplas grades
em vez de uma grande (Lira & Fernandez, 2009). Para esses empreendimentos maiores, em termos de
logística, recomenda-se contratação de mão de obra terceirizada. Para uma transecção linear, o número
de estações amostrais pode variar de 10 a 50, com um espaçamento recomendado de 20 metros entre
estações, lembrando que as transecções deverão ser independentes entre si. Esse número de estações,
assim como a distância entre estações, pode variar dependendo do número de ambientes que se deseja
amostrar, além do tamanho da espécie alvo e de sua capacidade de deslocamento. Por exemplo, quan-
to mais áreas diferentes e independentes, menos estações de captura cada área deverá conter, o que é
uma questão de viabilidade logística e técnica. Exemplos práticos existem, como o estudo de Pardini
(2004) amostrando 36 áreas e utilizando duas transecções lineares próximas (20 m), cada uma contendo
12 estações amostrais, distanciadas 15 metros uma da outra. É possível usar duas armadilhas (de dois
tamanhos e/ou tipos diferentes, como tomahawk e sherman) em cada estação amostral, uma no solo e
outra no sub-bosque entre 1,5 a 2 metros de altura (e.g. Pardini, 2004), mas há desenhos amostrais que
utilizam alturas alternadas das armadilhas em relação ao nível do solo, o que irá depender do objetivo e
da concepção da pesquisa (Melo et al., 2011).
No caso de armadilhas de queda (pitfalls) dispostas em transecção linear, as mesmas considerações
apresentadas acima são válidas, com a diferença de que o espaçamento entre estações de capturas pode
ser maior, dada a maior capacidade de amostragem das armadilhas de queda (tanto em abundância quanto

Amostragem de marsupiais 119 BIOLOGIA


em riqueza de espécies; Umetsu et al., 2006), principalmente quando aliadas a longas cercas-guias e a
baldes de grande volume (Cáceres et al., 2011b). Neste caso, o número de estações de amostragem por
transecção pode ser menor se comparado ao necessário para armadilhas convencionais (Cáceres et al.,
2011b; Melo et al., 2011).
O esforço de amostragem para as grades de armadilhas em estudos populacionais preferencialmente
não deve ultrapassar 5 dias consecutivos, para minimizar a morte de indivíduos por fatores tais como
calor, frio e predação. Esse número de dias de esforço certamente será importante para a amostragem
adequada das espécies mais comuns localmente. Por outro lado, no caso de transecções que envolvam
estudos de comunidades ou levantamentos de fauna, recomenda-se pelo menos 5 dias contínuos de
amostragem em cada fase de campo.
Duas formas de distribuição das armadilhas no espaço horizontal têm sido usadas em pesquisas
com marsupiais: a transecção linear e a grade de armadilhas (e.g. Vieira et al., 2004) (Figura 6 a, b). A
transecção é sugerida para uso em inventários ou estudos de sistemática, cobrindo mais facilmente os
diferentes ambientes de uma região. Pesquisas com cunho ecológico podem utilizar ambas as configura-
ções, dependendo dos objetivos do projeto. Transecções lineares são mais fáceis de estabelecer e replicar
no espaço bidimensional do que grades.
Devido ao formato quadrado da grade, esta apresenta menor efeito de borda do que a transecção.
Quanto mais alongada for a grade (ou a transecção), maior será o efeito de borda e, por conseguinte,
maior o número de primeiras capturas, maior a abundância, e menor a taxa de recapturas de indivíduos
marcados (Vieira et al., 2004; Moura et al., 2008). A vantagem de utilização da grade quadrada é a fa-
cilidade de análise da área de efetiva amostragem através do método de Dice (Fernandez, 1995) para o
cálculo da densidade populacional, que é o método mais fácil e utilizado na maioria dos estudos. O uso

Figura 6. Distribuição de armadilhas para captura de marsupiais neotropicais (e outros pequenos mamíferos). a) Transecção
linear; b) grade; c) estação de captura com desenho em forma de “Y” simples, com armadilha de queda no centro. Em (a) e (b),
cada círculo representa uma armadilha convencional (e.g. sherman) ou armadilha de queda. As linhas desenhadas em (a) e (c)
se referem a cercas-guia para direcionamento do animal aos baldes quando o método for pitfall, mas devem ser inexistentes
em (a) quando forem armadilhas convencionais. Porém, estações simples de captura de pitfalls, como em (c), podem ser usadas
em (b) ou mesmo em (a). As distâncias entre armadilhas e a quantidade das mesmas devem seguir informações ecológicas a
respeito das espécies em foco (como o tamanho médio da área de vida) e os objetivos específicos do estudo.

BIOLOGIA 120 Amostragem de marsupiais


de grades retangulares geralmente resulta na exclusão de um maior número de indivíduos capturados nas
bordas da grade quando se aplica, por exemplo, o método de Dice e, portanto, em um menor número de
indivíduos com a área de vida calculada (Graipel et al., 2006). Em estudos ecológicos onde se objetiva
conhecer a área de vida da espécie, devem-se considerar apenas indivíduos que foram capturados no
interior da grade (ver figura 2a em Leiner & Silva, 2009), pois aqueles que possuem registros na borda
da grade têm sua área de atividade subestimada.
Uma estação de captura pode ser definida como um ponto dentro de uma unidade amostral (e.g. uma
transecção), que pode conter uma ou mais armadilhas. Em estudos ecológicos, normalmente se deseja
amostrar uma paisagem e várias unidades amostrais independentes são necessárias, tais como várias
transecções lineares de armadilhas. Usualmente uma estação de captura contém uma armadilha no solo
e outra no estrato arbóreo (e.g. Püttker et al., 2008; Leiner & Silva, 2009). A longa permanência dessas
armadilhas abertas em pontos fixos no ambiente poderia levar alguns indivíduos a visitá-las diariamente
em função da isca disponível, levando a um aprendizado indesejável que poderia distorcer a realidade
das variáveis almejadas. Um dos modos alternativos de amenizar esse efeito seria instalar duas armadi-
lhas justapostas em uma mesma estação de captura (e.g. uma sherman e uma young; Malcolm, 1991),
aumentando as chances da captura de outros indivíduos ou de diferentes espécies no ponto. Dalmagro
& Vieira (2005) utilizaram um rodízio de armadilhas funcionais em 121 estações de captura, sendo que
a cada dia somente 100 armadilhas estavam funcionais e, a cada captura de um animal, a armadilha em
questão era movida para outra estação de capturas.

Captura, Marcação e Recaptura


Em estudos ecológicos ou de monitoramento de marsupiais, pode-se utilizar a técnica de captura, mar-
cação e recaptura. Recentemente têm sido utilizadas outras técnicas importantes como a rádio-telemetria
(Julien-Laferrière, 1999) e o carretel de rastreamento (Cunha & Vieira, 2005; Cáceres et al., Capítulo
15), primariamente para examinar o uso do espaço pelos marsupiais, mas que servem para identificação
individual, mesmo que temporária. Há várias alternativas para a marcação dos espécimes capturados,
como o corte de falanges (Graipel et al., 2006; Figura 7 a), a perfuração de orelhas (Monteiro-Filho &
Abe, 1999; Hannibal & Cáceres, 2010; Nápoli & Cáceres, 2012), entre outras menos usadas. No entan-
to, o uso de brincos numerados nas orelhas é a técnica mais comum no Brasil (Pires et al., 2002; Vieira
& Monteiro-Filho, 2003; Pardini, 2004; Lambert et al., 2005; Galliez et al., 2009; Melo et al., 2011;
Figura 7 b). O corte de falange distal deve ser feito quando os animais são ainda jovens, não havendo
desse modo efeitos negativos na sobrevivência dos mesmos quando adultos (Fisher & Blomberg, 2009).
Recomenda-se extrair no máximo dois dígitos em suas extremidades distais, sendo um por membro, à
exceção do polegar oponível que não deve ser extraído (Fisher & Blomberg, 2009). Marsupiais de maior
porte (como espécies de Philander, Metachirus e Didelphis) podem ser facilmente marcados com peque-
nas perfurações circulares nas orelhas, através de um aparelho furador de couro adaptado (atentar para
que os orifícios fiquem circulares na orelha, pois podem ser confundidos com outros sinais naturalmente
adquiridos pelo animal). A tendência de se utilizar brincos está relacionada à facilidade de aquisição dos
mesmos, facilidade de aplicação e potencialidade de causar menos injúrias ao animal. Muitos pesquisadores
os utilizam em ambas as orelhas do animal, devido à eventual perda de um dos brincos (e.g. Quental et
al., 2001), principalmente em estudos populacionais de longa duração, em que a perda da identificação
poderia levar a uma superestimativa do tamanho da população.

Amostragem de marsupiais 121 BIOLOGIA


A B

C D

Figura 7. Métodos de marcação de marsupiais para estudos ecológicos. A – Corte de falange no pé e mão direi-
tos (recomenda-se extrair no máximo dois dígitos em suas extremidades distais, sendo um por membro, à ex-
ceção do polegar oponível que não deve ser extraído; em adição, recomenda-se que o procedimento seja fei-
to quando os animais são jovens; Fisher & Blomberg, 2009). B – Utilização de brincos nas duas orelhas (fotos por
Maurício E. Graipel) de Marmosa paraguayana e – C – em uma orelha apenas de Gracilinanus agilis (foto por Ana C.
Delciellos). D – marcação circular na orelha esquerda de Didelphis aurita (foto por Licléia C. Rodrigues).

Coleção Referência
Nos estudos que envolvem a captura, marcação e recaptura de indivíduos, é recomendada a elabora-
ção de uma coleção de referência ou de espécimes testemunhos, para qualquer população ou comunidade
a ser estudada; ou seja, a coleta, preparação e depósito de espécimes em uma coleção científica. Essa

BIOLOGIA 122 Amostragem de marsupiais


coleção tem como objetivo a correta determinação taxonômica desses indivíduos, mesmo futuramente à
medida que revisões taxonômicas e descrições de novas espécies sejam feitas, caracterizando os táxons
presentes no local estudado, além de ser um conjunto de espécimes disponível para estudos posteriores
de ecologia, taxonomia, sistemática e biogeografia.
A coleta pode ser feita em um local próximo da área foco ou em um período anterior ao início dos
estudos, para que as remoções não interfiram nos resultados do estudo. Sempre que possível espécimes
encontrados mortos durante o estudo também devem ser coletados e preparados.
Para marsupiais e pequenos mamíferos em geral, a preservação pode ser feita em via seca, através
de taxidermia, ou via úmida. A taxidermia resulta em pele e crânio preparados, com o esqueleto pós-
-craniano podendo ser armazenado, juntamente com vísceras e musculatura, em via líquida, ou preparado
e limpo para preservação em via seca.
A preservação do espécime em via úmida permite conservar o animal inteiro, mantendo sua forma
(embora, posteriormente, o crânio possa ser extraído pela porção anterior), primeiramente fixando-o em
formol a 10% (por ± 6 dias) e posteriormente conservando-o em álcool 70%. Ressalta-se ainda a impor-
tância da coleta de um pequeno pedaço de tecido de cada exemplar para análises moleculares futuras, antes
da fixação em formol. Pedaços de tecidos podem também ser obtidos a partir do corte das falanges ou das
perfurações nas orelhas, aproveitando-se do processo de marcação. Recomenda-se consultar especialista
da área molecular para outros detalhes, como assepsia do local, pois não deve haver contaminantes. Para
coleções e estudos moleculares, usualmente usa-se o etanol absoluto direto e posteriormente se conserva
a amostra em freezer a fim de evitar evaporação do álcool (Grisard & Steindel, 2007).
Para outras formas de conservação de tecidos extraídos dos animais, a técnica é dependente do
objetivo da pesquisa. Se o tecido for utilizado para cortes histológicos corados (hematoxilina-eosina,
groccot, etc), utiliza-se preferencialmente formol 10%. Entretanto, esses tecidos ficam inutilizados para
procedimentos por biologia molecular pois o formol inibe a PCR. Assim sendo, para PCR, prefere-se o
etanol (nunca metanol pois este também inibe a PCR) que usualmente se utiliza inicialmente o 70% para
fixação e depois o 95% ou absoluto para preservação por longos períodos. A conservação em etanol não
é adequada para procedimentos de cortes histológicos pois o material fica quebradiço e não se cora bem.
Usualmente em biópsias para pesquisa de patógenos, coleta-se um pedaço de tecido para cada fixação
(Grisard & Steindel, 2007).
Em caso de dúvida quanto à identificação é fundamental a coleta de exemplares testemunhos. Outras
informações associadas ao espécime, como ectoparasitas, localidade, habitat e coordenadas geográficas
precisas (verificar datum) são também importantes de se registrar.

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Amostragem de marsupiais 125 BIOLOGIA


Foto: Ana Cláudia Delciellos
CAPÍTULO 5

os Ectoparasitos de
Marsupiais Brasileiros
Pedro M. Linardi* †

Abstract: Ectoparasites of Brazilian Marsupials. Ectoparasites that infest Bra-


zilian marsupials are distributed by the orders Siphonaptera (fleas), Phthiraptera (biting lice),
Metastigmata (ticks), Mesostigmata, Prostigmata and Astigmata, comprising 29 genera and
102 species. Fleas contain the greatest number of infesting species (30.4%), followed by mites
Mesostigmata (22.5%) and Astigmata (16.7%), Metastigmata (15.7%), Prostigmata and Mus-
comorpha (5.9% each) and Phthiraptera (2.9%). Among the Brazilian didelphids, 11 genera
(73.3%) are infested by ectoparasites: Caluromys, Chironectes, Didelphis, Gracilinanus, Lu-
treolina, Marmosa, Marmosops, Metachirus, Monodelphis, Philander and Thylamys. From
the parasite’s viewpoint, Didelphis is the most important genus due to its number of parasite
species (52) and to harbour fleas infected with trypanosomids. Monodelphis and Philander are
infested by 40 and 15 species of ectoparasites, respectively. Among the genera of Brazilian
marsupials, 11 are infested by fleas, 6 by Astigmata and 5 by mites Mesostigmata. Other groups
of ectoparasites infest less than five genera of didelphids. Didelphis albiventris is associated
with 31 species of ectoparasites, followed by Didelphis aurita (27), Monodelphis domestica (25)
and Didelphis marsupialis (19). Twenty-four (44.4%) species of Brazilian marsupials have
been found infested by ectoparasites. Half (50.0%) of the Brazilian fleas parasitize marsupi-
als, with the families Rhopalopsyllidae and Ctenophthalmidae including greater number of
species on marsupials. The genus Adoratopsylla has been found on 8 of 11 genera of infested
didelphids with ectoparasites, being Adoratopsylla (Adoratopsylla) antiquorum antiquorum
and Adoratopsylla (Tritopsylla) intermedia intermedia the commonest fleas caught on these
hosts. The cat flea, Ctenocephalides felis felis, is commonly collected on opossums because

*
Departamento de Parasitologia do ICB/Universidade Federal de Minas Gerais. Avenida Presi-
dente Antônio Carlos 6627, Caixa Postal 486, Belo Horizonte, MG, 30.161-970, Brasil.
† E-mail: linardi@icb.ufmg.br

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 127 BIOLOGIA


the varied habitats utilized by it. About 25.4% of Brazilian ticks infest marsupials, but the
genus Amblyomma occurs only on Didelphis. Among the biting lice, Cummingsia is a genus
restricted to the South American marsupials. Except for Astigmata and few species of ticks and
macronyssid mites, other Acari are not specific to marsupials. Comments on methods of study,
parasitological importance, host-parasite relationships and identification of the principal fami-
lies are presented. A host-ectoparasite list is also added, as well as some trends and perspectives
in ectoparasitology with a view to stimulating future research by Brazilian students.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 127-155, 2012.

Introdução
O parasitismo é uma associação desarmônica entre dois organismos, caracterizada pela uni-
lateralidade de benefícios. Aquele que vive a expensas de outro é o parasito; aquele que alberga o
parasito é o hospedeiro ou hospedador. Conforme sua localização, os parasitos podem ser designados
ectoparasitos quando habitam as superfícies corporais e endoparasitos quando vivem no interior de
órgãos e tecidos.
Os ectoparasitos podem ser classificados em diversas categorias, conforme sua adaptação à vida
parasitária ou à duração do tempo de parasitismo. No primeiro caso, podem ser categorizados em aci-
dentais, facultativos ou obrigatórios. No segundo, em temporais ou permanentes. Por tais razões, nem
sempre é tarefa fácil atribuir o verdadeiro conceito de ectoparasito que, a rigor, deve se restringir apenas
àqueles tidos, simultaneamente, como obrigatórios e permanentes. Ectoparasitos verdadeiros podem ser
encontrados em apenas duas classes de Arthropoda: Insecta e Arachnida. Entre os Arachnida, apenas na
subclasse Acari.
Segundo Marshall (1981), insetos ectoparasitos são aqueles que gastam grande parte de sua fase
adulta em estreita associação com o habitat criado pela pele (e seus derivados) de mamíferos e aves,
do qual derivam seu alimento. Entre os insetos, apenas 6.000 espécies ou 0,6% da fauna conhecida,
seriam considerados ectoparasitos, distribuindo-se em sete diferentes ordens. Apenas as ordens Phthi-
raptera (piolhos) e Siphonaptera (pulgas) contêm espécies exclusivamente ectoparasitas perfazendo,
respectivamente, 51% e 34% do total de ectoparasitos conhecidos. As espécies remanescentes estão
incluídas nas ordens Diptera (11%), Hemiptera (2%), Coleoptera (1%), Dermaptera (<1%) e Lepi-
doptera (<1%).
A subclasse Acari compreende sete ordens, com apenas quatro incluindo ectoparasitos (Fain,
1994): Metastigmata (carrapatos), Mesostigmata, Prostigmata e Astigmata. Apenas os Metastigmata são
exclusivamente parasitos obrigatórios e hematófagos.
Ainda que não categorizadas propriamente como ectoparasitas, algumas larvas de Diptera Musco-
morpha encontradas parasitando marsupiais são aqui noticiadas.

Interações Hospedeiros/Ectoparasitos
Os ácaros parasitam diversos hospedeiros entre plantas, insetos e vertebrados (anfíbios, répteis,
aves e mamíferos). Os hospedeiros de insetos ectoparasitos são, exclusivamente, animais endotérmicos.

BIOLOGIA 128 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


Todos os ectoparasitos apresentam algum grau de especificidade, mas a variabilidade é conside-
rável e as razões para tal, complexas, sendo um dos problemas mais fascinantes da Parasitologia (Mar-
shall, 1981). Ao nível ordinal, determinados grupos de ectoparasitos se fazem ausentes em certos grupos
de hospedeiros; por exemplo, piolhos não infestam morcegos; da mesma forma, marsupiais não são
parasitados por anopluros (piolhos sugadores).
Os hospedeiros podem ser categorizados em verdadeiros, secundários e acidentais e os ectopa-
rasitos em monoxenos, oligoxenos, pleioxenos ou polixenos, dependendo do número de hospedeiros
verdadeiros que eles infestam.
Hospedeiro verdadeiro ou real é aquele que fornece ao ectoparasito as condições naturais para
reprodução continuada, por tempo indefinido. Para um dado ectoparasito, o seu hospedeiro verdadeiro
também pode variar no tempo, como admitido por Holland (1964), ao distinguir hospedeiro primitivo
(aquele que introduz uma espécie de ectoparasito em uma dada região) de hospedeiro primário (aquele
mais frequentemente parasitado e que garante a infestação). Assim, por exemplo, em pulgas do gênero
Polygenis, os roedores são os seus hospedeiros primários, ainda que marsupiais do gênero Didelphis
tivessem sido os seus hospedeiros primitivos (Machado-Allison, 1962).
Hospedeiro secundário é aquele que, ao lado do primário atua na manutenção e sobrevivência de
um dado ectoparasito. Eventualmente, poderá vir a tornar-se primário.
Hospedeiro acidental é aquele que, sob condições naturais, alberga um ectoparasito ao acaso. Al-
guns autores o diferenciam daqueles registros errôneos, obtidos por erros na identificação ou na etique-
tagem dos hospedeiros.
O referenciamento de um hospedeiro como primário, secundário, etc, é, todavia, um processo dinâ-
mico e mutável no tempo (Linardi & Guimarães, 2000). Infestações intra-específicas primárias poderão
ser estabelecidas após transferências inter-específicas secundárias de modo a ampliar ou substituir o
rol de hospedeiros conhecidos. Modelos de transferências inter ou intra-específicas são instrumentos
elucidativos de que dispõem os ectoparasitologistas para inferências acerca dos verdadeiros hospedei-
ros, como demonstrado em anopluros e malófagos por Vanzolini & Guimarães (1955). Outro recurso
utilizado é a determinação de hospedeiros reais por métodos estatísticos, através de um coeficiente de
associação inter-específico e de tabela de contingência (Botelho et al., 1981).

Marsupiais como Hospedeiros de Ectoparasitos


Independentemente das categorias de hospedeiros, os marsupiais têm sido encontrados infestados
por grupos (táxons) de ectoparasitos, distribuídos nas seguintes categorias taxonômicas, indicadas na
Tabela que se segue.
Entre os ácaros, os táxons relativos às ordens e algumas famílias apresentam variações nomencla-
turais, segundo propostas de diferentes autores (Baker & Wharton, 1952; Krantz, 1978). Vulgarmente,
os malófagos da ordem Phthiraptera são conhecidos como piolhos mastigadores; os Siphonaptera como
pulgas, alguns Muscomorpha como moscas berneiras e os Metastigmata como carrapatos. Na língua
inglesa, os carrapatos são vulgarmente chamados “ticks” e os outros ácaros, “mites”. Os Prostigmata
Trombiculidae são também conhecidos como “chiggers” ou “chiggers mites”.

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 129 BIOLOGIA


Tabela - Grupos de ectoparasitos infestantes de marsupiais

Classe Subclasse Ordem Subordem Infraordem Família


Boopiidae
Phthiraptera Amblycera -
Trimenoponidae
Ctenophthalmidae
Insecta Pterygota Pulicidae
Siphonaptera - -
Rhopalopsyllidae
Stephanocircidae
Diptera Brachycera Muscomorpha Oestridae
Metastigmata Argasidae
- -
(= Ixodida) Ixodidae
Mesostigmata Laelapidae
- -
(= Gamasida) Macronyssidae
Prostigmata Cheyletidae
(= Trombidiformes, - - Myobiidae
Arachnida Acari
Actinedida) Trombiculidae
Acaridae
Atopomelidae
Astigmata
- - Glycyphagidae
(= Sarcoptiformes)
(= Labidophoridae)
Listrophoridae

Métodos de Estudo em Ectoparasitos


1. Captura do Hospedeiro:
A obtenção de ectoparasitos para estudo depende do achado dos respectivos hospedeiros. Nem
sempre, estes se apresentarão parasitados, desde que a infestação pode estar relacionada com fatores cli-
máticos e/ou ecológicos (competição, predação entre ectoparasitos). Cada grupo de hospedeiro merece
tratamento especial para a captura, a considerar os hábitos, habitats e nichos, bem como os diferentes
sítios de parasitismo pelo corpo.

2. Retirada de Ectoparasitos:
O achado de ectoparasitos será otimizado quando forem eles retirados imediatamente, logo após a
captura do respectivo hospedeiro. Animais aprisionados ou em cativeiro liberam pulgas, provavelmente
devido ao estresse e contrações da pele. Dada à habilidade do salto, os sifonápteros são os ectoparasitos
mais ágeis e, consequentemente, os primeiros a abandonarem os hospedeiros, quer em cativeiro ou após
a morte dos mesmos. Por tais razões, a retirada dos ectoparasitos deve ser no próprio local de captura
dos seus hospedeiros.
Todos os grupos de ectoparasitos poderão ser colecionados quando um dado hospedeiro puder ser
morto. Após a eutanásia dos marsupiais, com éter sulfúrico ou clorofórmio, é conveniente envolvê-los
em sacos de plástico, de modo a impedir a fuga das respectivas pulgas. Os sacos de plástico contendo
aqueles marsupiais mortos poderão ser acondicionados em geladeira, de modo a imobilizar os ectopa-

BIOLOGIA 130 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


rasitos e facilitar a colheita, sobretudo através de penteação ou escovação da pelagem, tendo em vista
a possibilidade de espécies de pulgas portadoras de ctenídios, que se aderem mais fortemente aos hos-
pedeiros. A imersão do hospedeiro em água, num vasilhame branco, permite o desembaraçamento da
pelagem e desprendimento dos ectoparasitos que, passando para o meio aquoso, podem ser colhidos em
papel de filtro.
Quando não for necessária a morte de hospedeiros, os mesmos poderão ser anestesiados no interior
de frascos contendo éter sulfúrico ou clorofórmio, ou mesmo, intravenosamente, com aplicações de
Nebutal ou Kelatan. Após aplicação tópica de anestésico (“spray”), a pelagem poderá ser penteada (com
pente-fino comum, usado para retirar piolhos humanos) ou escovada (com escova dental comum), dela
retirando-se os ectoparasitos.
Considerando o tamanho diminuto de certos grupos de ácaros, as etapas de penteação e escovação
proporcionarão melhores resultados quando efetuadas sob microscópio estereoscópico (lupa), de modo
a favorecer a visualização e localização dos mesmos sob a pelagem desses hospedeiros. Para tanto, basta
colocar o hospedeiro anestesiado sobre um recipiente plástico de cor branca (ou papel-filtro). O fundo
do recipiente, bem como suas partes laterais, contenedoras de ectoparasitos, pêlos e fragmentos de pele
do hospedeiro devem ser minuciosamente examinados.

3. Preservação de Ectoparasitos:
A preservação dos ectoparasitos é feita em etanol 70o ou 80o. Recomenda-se a troca periódica do
líquido, a fim de se evitar danos consequentes à evaporação mais rápida do álcool. Para pulgas e pio-
lhos, a preservação neste meio é por tempo indefinido; entretanto, para ácaros, a preservação prolongada
(por mais de um ano) em álcool tende a causar o endurecimento dos órgãos internos. Assim, para uma
preservação prolongada recomenda-se adicionar glicerina ao álcool. Dados relativos a registros (local,
hospedeiro, capturador, data, etc.) devem ser anotados a lápis num rótulo de papel incluído nos frascos
de vidro contenedores do artrópodo + álcool.

4. Montagem de Ectoparasitos:
Ácaros e insetos requerem diferentes métodos de montagem. Os carrapatos (Metastigmata) não
necessitam ser montados entre lâmina e lamínula. A identificação taxonômica é realizada com auxílio
de microscópio estereoscópico.
4.1. Ácaros: os outros grupos de ácaros (Mesostigmata, Prostigmata e Astigmata), bem como os
estádios imaturos de carrapatos, são estudados com auxílio de um microscópio óptico composto, tornan-
do-se necessária sua clarificação e montagem em lâminas:
4.1.1. Clarificação: segundo Flechtmann (1975), os ácaros hematófagos são de difícil clarificação
quando estão repletos de sangue, razão pela qual devem ser mantidos vivos em um recipiente, a fim de
que todo o sangue seja digerido, ou mesmo morrerem por exaustão. Vários meios podem ser usados para
maceração dos órgãos internos e exoesqueleto: líquido de Vitzthum (10 partes de hidrato de coral, 9 partes
de fenol e 1 parte de água destilada); lactofenol (50 partes de ácido lático, 25 partes de fenol e 25 partes de
água destilada); líquido de André (hidrato de coral, água destilada e ácido acético glacial em partes iguais);
líquido de Nesbitt (40 g de hidrato de coral, 25 ml de água destilada e 2,5 ml de ácido clorídrico).

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 131 BIOLOGIA


4.1.2. Montagem: de modo geral, ninfas e adultos de carrapatos não necessitam ser montados em
preparações definitivas. Para a montagem dos demais ácaros em lâminas, um dos meios mais emprega-
dos é o de Hoyer’s, que é uma modificação do líquido de Berlese, assim preparado: 40 ml de água desti-
lada + 30 g de goma arábica (em cristais) + 200 g de hidrato de coral + 20 ml de glicerina. Os componen-
tes devem ser misturados na sequência indicada e à temperatura ambiente, sendo, em seguida, filtrados
em algodão ou gaze. Ao contrário dos espécimens clarificados em Vitzthum, que podem ser transferidos
diretamente para o meio de Hoyer’s, aqueles clarificados em lactofenol necessitam ser lavados em água
destilada, antes de transferidos para o Hoyer’s. Neste caso, os exemplares são, a seguir, cobertos com
lamínula, deixando-se a preparação por dois a cinco dias à temperatura aproximada de 50oC, após o que
as lamínulas são lutadas com glyptal.
4.2. Sifonápteros e Malófagos: o melhor método para montagem (piolhos também podem ser mon-
tados em Berlese ou Hoyer’s) é o seguinte (sequência de cinco passos):
4.2.1. Diafanização: em potassa a 10% (a frio). As macerações em potassa fervida são danosas aos
insetos. Os insetos devem ser depositados em vidros de relógio, juntamente com o hidróxido, tendo-se o
cuidado de cobrir todo o conjunto, de modo a evitar a precipitação do reagente e o acúmulo de partículas
de poeira. O processo poderá ser acelerado caso o conjunto inseto/KOH/recipiente seja levado à estufa.
Não há tempo definido para esta etapa: espécies de pulgas mais quitinizadas podem permanecer por até
uma semana; espécies naturalmente mais claras permanecem poucos dias; alguns malófagos, poucas
horas. A operação estará completada quando a coloração, atingindo uma tonalidade amarela-palha, per-
mitir a visualização de algumas estruturas internas.
4.2.2. Lavagem em água corrente: os insetos devem ser transferidos para outro recipiente, no qual
se adicionará água. A água deve ser trocada várias vezes, de modo a permitir a desimpregnação da po-
tassa do corpo do ectoparasito.
4.2.3. Desidratação: com auxílio de um pequeno pincel ou triângulo de cartolina, transferir os
insetos para um pequeno tubo de vidro (hemólise) contendo álcool etanol 70o. Os insetos devem perma-
necer neste meio por, pelo menos, 24 horas. A cada período de igual tempo substituir o álcool, em escala
crescente: 80o, 90o e absoluto.
4.2.4. Clarificação: em creosoto de Faia por, pelo menos, 24 horas.
4.2.5. Montagem final entre lâmina e lamínula: as pulgas devem ser montadas com a cabeça voltada
para o lado esquerdo e as pernas dirigidas para frente; os piolhos, com o ventre voltado para a lâmina. Adicio-
nar mais bálsamo e cobrir com lamínula. Levar à estufa por algumas horas (dias) para secagem do bálsamo.

Caracterização das Ordens Parasitas de Marsupiais


A seguir, as ordens de ectoparasitos que infestam marsupiais serão caracterizadas sistemática, bio-
lógica e ecologicamente, fornecendo-se ao final, chaves para identificação dos principais grupos.

Ordem Phthiraptera
A ordem Phthiraptera compreende pequenos insetos (1-11 mm), ápteros, de corpo achatado dor-
so-ventralmente e que apresentam metamorfose incompleta (paurometabolia), com todos os estádios

BIOLOGIA 132 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


vivendo sobre os hospedeiros, sendo, portanto, ectoparasitos obrigatórios de aves e mamíferos. Entre
todos os ectoparasitos, os piolhos constituem o grupo que, proporcionalmente, inclui o maior número de
espécies parasitas (51%) (Marshall, 1981).
Durante algum tempo, os piolhos foram separados em duas ordens: Anoplura e Mallophaga, levan-
do-se em consideração caracteres morfológicos, hábitos alimentares e interações com os hospedeiros.
Morfologicamente, os Anoplura apresentam o tórax mais largo que a cabeça e o aparelho bucal do
tipo sugador-pungitivo; os Mallophaga têm a cabeça mais larga que o tórax e o aparelho bucal do tipo
mastigador. Os Anoplura são hematófagos e parasitos exclusivos de mamíferos, não sendo, contudo,
encontrados em marsupiais. Os Mallophaga parasitam aves e mamíferos, alimentando-se de células de
descamação da pele dos mamíferos, pêlos ou produtos retirados das penas. Algumas espécies eventual-
mente podem ingerir o sangue que aflora no tegumento ferido do hospedeiro.
A separação dos piolhos em duas ordens, Anoplura (piolhos sugadores) e Mallophaga (piolhos
mastigadores), esta em três subordens (Rhyncophthirina, Ischnocera e Amblycera), não reflete as re-
lações filogenéticas entre os quatro grupos (Barker, 1994). O esquema de classificação proposto por
Lyal (1985), através da análise cladística dos caracteres, representa a hipótese atual para a filogenia dos
Phthiraptera, esclarecendo as relações entre as atuais subordens de piolhos. Nele, os Anoplura formam
um grupo monofilético com os Rhyncophthirina que, por sua vez, formam outro grupo monofilético
maior juntamente com os Ischnocera. A este grupo se adiciona Amblycera e, finalmente, os Liposceli-
dae (Psocoptera = piolhos de livros) que representam o grupo-irmão dos Phthiraptera, com a seguinte
topologia: ((((Anoplura, Rhyncophthirina) Ischnocera)Amblycera)Liposcelidae). Os malófagos passam
toda a sua vida entre as penas e os pêlos de seus hospedeiros, onde põem os seus ovos em grandes mas-
sas, sempre colados ao substrato. O ciclo biológico, de ovo a adulto, realiza-se em aproximadamente
20 dias, incluindo três estádios ninfais. As ninfas são semelhantes aos adultos, exceto pelo tamanho e
desenvolvimento da genitália.
Atualmente são conhecidas 4.464 espécies de malófagos, das quais 554 infestam mamíferos (Price
et al., 2004). Apenas os Amblycera parasitam marsupiais, totalizando 43 espécies (Emerson & Price,
1981).
Nos mamíferos, a importância parasitológica dos malófagos se faz sentir principalmente pela ação ir-
ritativa continuada. O intenso prurido obriga o animal infestado a se coçar frequentemente, daí escarifican-
do a pele e resultando ferimentos que, não raro, se tornam agravados por infecções secundárias. A ação pa-
rasitária poderá, também, refletir na diminuição da produtividade dos respectivos hospedeiros infestados.
Entre os Phthiraptera, apenas espécies da subordem Amblycera parasitam marsupiais.

Amblycera de marsupiais
Segundo Emerson & Price (1981), entre as 254 espécies conhecidas de marsupiais (incluindo as
da Oceania), 17% são parasitadas por malófagos. Por outro lado, das 512 espécies de malófagos, 43
infestam marsupiais (8,4%). Entre as seis famílias incluídas em Amblycera, apenas duas parasitam mar-
supiais, Boopiidae e Trimenoponidae.
Os Boopiidae são encontrados em marsupiais australianos e os Trimenoponidae em marsu-
piais americanos. Os Trimenoponidae infestantes de marsupiais estão incluídos em um único gênero,

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 133 BIOLOGIA


Cummingsia, atualmente contendo cinco espécies (Price et al., 2004). Alguns gêneros e espécies de
Boopiidae e Trimenoponidae descritos há mais tempo podem ser identificados em Werneck (1948).
Ainda que Cáceres et al. (2007) tenham citado Thylamys macrurus como hospedeiro para Gyropus lenti
lenti (Gyropidae), é provável que se trate de registro errôneo, resultante de contaminação durante a cap-
tura de campo, conforme ressaltado por Valim & Linardi (2008).
Relativamente aos Didelphidae, apenas três espécies no Brasil têm sido encontradas parasitadas
por malófagos, sendo duas de Monodelphis e uma de Marmosops, assim relacionadas: Cummingsia
peramydis infestando Monodelphis brevicaudata e Monodelphis domestica; Cummingsia intermedia
em Marmosops incanus. Ambas as espécies de Cummingsia foram descritas no Brasil: C. peramydis
no Ceará (Ferris, 1922) e posteriormente encontrada no Pará e Pernambuco (Werneck, 1948); C.
intermedia, no Rio de Janeiro (Werneck, 1937). Na Ilha de Maracá/RR, Linardi et al. (1991a) registraram,
pela primeira vez, o encontro de Cummingsia sp. na região amazônica, parasitando M. brevicaudata. Ou-
tras três espécies amazônicas de Cummingsia encontradas em didelfídeos sul-americanos, respectiva-
mente, C. gardneri em Marmosops impavidus (Peru e Venezuela), C. izori em Marmosops notivagus
(Peru) e C. micheneri em Gracilinanus dryas (Venezuela) (Price et al., 2004) podem vir a ser assina-
ladas no Brasil, dada a continuidade ou contiguiidade do bioma. Em Inhamum, área de preservação
ambiental no Estado do Maranhão, Reis et al. (2008) acusaram a presença de Cummingsia sp. em M.
domestica.
Alguns autores têm explorado a ideia de competição entre piolhos e outras espécies de ectopa-
rasitos, entre eles Hopkins (1949), ao asssinalar que as famílias e gêneros de roedores infestados por
expressivo número de espécies de Anoplura apresentavam-se isentos ou com baixa infestação por maló-
fagos. Em Chiroptera, Thompson (1938) observou que morcegos infestados por pulgas eram raramente
parasitados por ácaros e piolhos. No caso de marsupiais australianos, Barker (1994) levanta interessante
questão ao relatar as infestações em “possums” e “gliders” (Petauridae ou Pseudocheiridae) [presença
de pulgas e ausência de malófagos] e em cangurus (Macropodidae) e assemelhados [presença de malófa-
gos, raridade de pulgas], comparando-as com as dos marsupiais dasiurídeos, em que não ocorre exclusão
competitiva (presença de malófagos e de pulgas).

Ordem Siphonaptera
A ordem Siphonaptera compreende insetos ápteros, holometábolos, achatados lateralmente, com
aproximadamente 2,5 mm, de coloração castanha e providos de cerdas voltadas para trás, sendo vul-
garmente conhecidos como pulgas. A maior parte das espécies conhecidas (80%) apresenta ctenídios,
destinados à fixação e locomoção entre os pêlos dos hospedeiros.
O ciclo biológico, de ovo a adulto, ocorre em aproximadamente 25-30 dias, dependendo das con-
dições de temperatura e umidade. A hematofagia é obrigatória para os dois sexos, podendo ser realizada
tanto ao dia, quanto à noite. Na natureza, as larvas alimentam-se de sangue do hospedeiro expelido pelo
ânus da pulga adulta e geralmente aderido a outros detritos orgânicos. Em razão disto, durante o repasto
sobre os hospedeiros, as pulgas ingerem mais sangue do que o necessário para o próprio consumo (Li-
nardi et al., 1997).
A importância parasitológica dos Siphonaptera pode ser estudada sob dois enfoques: como agentes
infestantes - atuando como parasitos propriamente ditos - e como vetores, permitindo a multiplicação

BIOLOGIA 134 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


e/ou desenvolvimento de agentes etiológicos em seu tubo digestivo, o que garante a transmissão de
várias moléstias entre os hospedeiros parasitados. Como agentes infestantes, provocam ações irritan-
tes (dermatites e reações alérgicas), inflamatórias (infecções por agentes oportunistas ocasionadas pelo
parasitismo de espécies penetrantes ou semi-penetrantes) e espoliadoras nos respectivos hospedeiros.
As pulgas são responsáveis pela transmissão de diversas moléstias, entre elas, viroses (mixoma-
tose), riquetsioses (tifo murino), doenças bacterianas (tularemia, salmoneloses) e atuam para a com-
plementação do ciclo biológico de certos protozoários (Trypanosoma lewisi), cestoides (Dypilidium
caninum, Hymenolepis nana e H. diminuta) e nematódeos (Dipetalonema reconditum), a mais impor-
tante dessas doenças é a peste bubônica, que tem a Yersinia pestis como agente etiológico e os roedores
silvestres e sinantrópicos como reservatórios da infecção.
Atualmente são conhecidas quase 3.000 espécies e/ou subespécies, incluídas em 238 gêneros e 15
famílias (Lewis, 1998), distribuindo-se da região Ártica até a Antártica. No Brasil, até o presente, foram
assinaladas oito famílias, 20 gêneros e 62 espécies e/ou subespécies, com três gêneros e 18 espécies
endêmicas no Brasil (Linardi & Guimarães, 2000, Linardi, 2011).
Os hospedeiros das pulgas são animais endotérmicos, sendo aproximadamente 94% mamíferos.
Marshall (1981) apresenta, para cada ordem de mamífero, os seguintes percentuais de infestação: Ro-
dentia (74%), Insectivora (8%), Marsupialia (5%), Chiroptera (5%), Lagomorpha (3%), Carnivora (3%).
Menos de 1% dos registros são encontrados em Monotremata, Edentata, Pholidota, Hyracoidea e Ar-
tiodactyla. Em Primates, apenas o homem é tido como hospedeiro habitual. Entre as Aves, a infestação
ocorre essencialmente em aves marinhas e Passeriformes.
Em relação à preferência alimentar, as pulgas podem ser específicas ou ecléticas. As associações
específicas, caracterizadas pela exclusividade de hospedeiros, constituem um meio auxiliar para a iden-
tificação taxonômica dos respectivos hospedeiros, podendo subsidiar mastozoologistas (Linardi, 1977).
O ecletismo de certas espécies, em razão da diversidade de hospedeiros e poli-hematofagismo, é um
parâmetro importante no estudo de questões epidemiológicas, relativas à transmissão de certos pató-
genos. O intercâmbio de pulgas entre roedores silvestres e sinantrópicos pode revelar proximidade de
faunas, estreitando o fluxo de patógenos entre os vetores.
Ao todo, 223 espécies de mamíferos têm sido relacionadas como hospedeiras para pulgas no Bra-
sil, das quais 115 (51,6%) são de roedores (Linardi & Guimarães, 2000). Outros grupos de hospedeiros
apresentam os seguintes percentuais de registros: Carnivora (13,0%), Marsupialia (13,0%), Chiroptera
(8,1%), Edentata (3,6%), Primates (2,7%), Artiodactyla (1,8%), Lagomorpha e Perissodactyla (0,4%
cada) e Aves (5,4%).

Siphonaptera de marsupiais
No extraordinário catálogo de pulgas e seus hospedeiros, elaborado por Lima & Hathaway
(1946), existiam até àquela época, 1.194 espécies de pulgas, distribuídas em 178 gêneros, em todo
o mundo. Em que se pese as sinonímias que, posteriormente vieram a ser consideradas, tais autores
registraram 57 espécies e/ou subespécies de marsupiais tidas como hospedeiras para pulgas. Estas,
por sua vez, totalizavam 88 espécies e/ou espécies, incluídas em 29 gêneros. Assim, as espécies de
pulgas parasitas de marsupiais representavam, percentualmente, 7,4% da sifonapterofauna mundial-
mente conhecida.

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 135 BIOLOGIA


Relativamente aos marsupiais sul-americanos, Johnson (1957) lista 23 espécies de marsupiais hos-
pedeiros que globalmente podem se apresentar infestadas por 49 espécies de pulgas, incluídas em 16
gêneros e seis famílias. Confrontando os registros de Johnson (1957) com os de Lima & Hathaway
(1946), observa-se que, tanto no continente sul-americano como no mundo inteiro, Rhopalopsyllidae e
Ctenophthalmidae são as famílias que detêm o maior número de espécies ectoparasitas de marsupiais.
No Brasil, entre as 62 espécies e/ou subespécies de pulgas aqui assinaladas (Linardi, 2011), 31
já foram assinaladas em marsupiais (50,0%), distribuídas em 11 gêneros e cinco famílias (Linardi &
Guimarães, 2000). A família com maior número de espécies é Rhopalopsyllidae, perfazendo 20 registros
de marsupiais (incluindo sinonímias e nomes vulgares), seguida de Ctenophthalmidae (5). Até àquela
época, os mesmos autores haviam registrado 29 espécies de marsupiais como hospedeiras, independen-
temente da validade nomenclatural de algumas delas, em razão de sinonímias. Os seguintes gêneros de
marsupiais brasileiros constam da lista apresentada por Linardi & Guimarães (2000) como hospedeiros
de pulgas, com o número de espécies infestantes indicadas entre parêntesis: Didelphis (23), Philander
(15), Marmosa (3), Monodelphis (10), Metachirus (3), Lutreolina (7), Caluromys (1), Chironectes (1),
Marmosops (4).

Embora a identificação de gêneros e espécies seja tarefa para especialistas, as famílias de pulgas
que infestam marsupiais brasileiros podem ser facilmente separadas:

1. Região anterior da cabeça transformada em um “capacete”, bordejado posteriormente por


um ctenídio............................................................................................... Stephanocircidae
Região anterior da cabeça não assim ....................................................................................... 2
2. Coxas posteriores com um grupo de pequenas cerdas espiniformes na face inter-
na............................................................................................................................Pulicidae
Coxas posteriores sem o tal grupo de cerdas ...........................................................................3
3. Regiões anterior e posterior da cabeça não separadas por sulco interantenal (integricipita).
Sem ctenídio cefálico............................................................................... Rhopalopsyllidae
Regiões anterior e posterior da cabeça separadas por sulco interantenal (fracticipita). Cabeça
com ctenídios cefálicos...........................................................................Ctenophthalmidae

Ainda que recentemente alguns registros de Tunga caecata (Tungidae) e Leptopsylla segnis (Lep-
topsyllidae) tenham sido noticiados em didelfídeos, tais infestações não são comumente encontradas,
sendo a de L. segnis provavelmente acidental, em virtude do achado de apenas um único indivíduo.

Família Stephanocircidae
Apesar dessa família ser bem representada na região Neotropical, apenas o gênero Craneopsylla
foi até o presente assinalado no Brasil, com a subespécie nominal Craneopsylla minerva. A família re-
presenta 1,7% de nossa sifonapterofauna, sendo encontrada essencialmente em roedores silvestres e, por
vezes, marsupiais dos gêneros Didelphis, Lutreolina, Monodelphis, Marmosops e Philander.

BIOLOGIA 136 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


Família Pulicidae
É composta por três gêneros no Brasil, Pulex, Xenopsylla e Ctenocephalides, englobando cinco es-
pécies: P. irritans, X. cheopis, X. brasiliensis, C. canis e C. felis felis, das quais quatro são cosmopolitas,
à exceção de X. brasiliensis. A família constitui 8,5% da sifonapterofauna brasileira. Essencialmente,
são parasitos de animais domésticos, sobretudo carnívoros e roedores sinantrópicos. Ctenocephalides
felis felis (Figura 1) ocorre frequentemente em Didelphis, tanto no Brasil quanto na América do Norte, lá
parasitando Didelphis virginiana. Uma vez que esta espécie de didelfídeo não se apresenta infestada por
ectoparasitos específicos (Durden & Wilson, 1990), ela tem sido considerada como potencial hospedeiro
de transporte, já que os indivíduos tendem a recolher e transferir numerosas espécies de ectoparasitos
entre os vários habitats utilizados. Em Ouro Preto/MG, dos 233 exemplares de C. felis felis capturados
sobre variados hospedeiros, 8,2% infestavam Didelphis (Linardi et al., 1975).

Figura 1. Ctenocephalides felis felis, atualmente muito frequente em gambás, gênero Didelphis.

Família Rhopalopsyllidae
É constituída por duas subfamílias, Rhopalopsyllinae e Parapsyllinae, das quais a primeira ocorre
apenas nas Américas, sendo essencialmente Neotropical e predominantemente sul-americana, perfa-
zendo 57,6% da sifonapterofauna brasileira. A outra subfamília, Parapsyllinae, apresenta distribuição

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 137 BIOLOGIA


andina, não sendo encontrada no Brasil. Entre os Rhopalopsyllinae, oito gêneros foram reconhecidos
por Linardi & Guimarães (1993), ao utilizarem metodologias fenética e cladística para revisão taxonô-
mica do grupo. Quatro dos cinco gêneros de Rhopalopsyllidae existentes no Brasil infestam marsupiais:
Polygenis, Rhopalopsyllus, Gephyropsylla e Hechtiella, sendo Polygenis o mais frequente, com o re-
gistro de 14 espécies e/ou subespécies. Segundo Machado-Allison (1962), P. atopus apresenta marcada
especificidade para Didelphis, com cerca de 76% dos registros. Linardi (1985) apresentou para cada
uma das espécies e/ou subespécies de Rhopalopsyllinae até então conhecidas, os respectivos índices de
infestação por grupos de hospedeiros. Relativamente às espécies de pulgas brasileiras que têm gêneros
de marsupiais como seus principais hospedeiros, as seguintes são citadas, juntamente com os índices
de infestação: P. atopus: Didelphis (25%); P. occidentalis steganus: Didelphis (25%); P. rimatus atra
(atualmente, P. rimatus): Monodelphis (100%); R. australis australis: Didelphis (18%); R. saevus:
Didelphis (39%) e Dasypus (17%); R. lugubris lugubris: Didelphis (14%).

Família Ctenophthalmidae
É representada no Brasil por um único gênero Adoratopsylla, subdividido em dois subgêne-
ros, Adoratopsylla e Tritopsylla, equivalendo a 8,5% das pulgas brasileiras. No Brasil, o subgênero
Adoratopsylla se faz representar por três espécies e/ou subespécies: Adoratopsylla (A.) antiquorum
antiquorum (Figura 2), Adoratopsylla (A.) antiquorum ronnai e Adoratopsylla (A.) bisetosa. A espécie
A. (A.) a. antiquorum apresenta distribuição geográfica do Ceará ao Paraná, infestando roedores silves-
tres e marsupiais. No nordeste brasileiro, Monodelphis domestica constitui seu principal hospedeiro
(Guimarães, 1972). Em pulgas colhidas em Teresópolis/RJ, 11 exemplares foram encontrados para-
sitando marsupiais e apenas dois, em roedores (Gomes, 1969). A. (A.) ronnai tem sido encontrada em
São Paulo, Santa Catarina e Rio Grande do Sul, parasitando exclusivamente marsupiais: D. albiventris,
Philander frenatus e Marmosa (Micoureus) demerarae (Guimarães, 1954). A. (A.) bisetosa é restrita à
região amazônica, com registros sobre Monodelphis brevicaudata. O subgênero Tritopsylla se faz re-
presentar no Brasil por duas espécies: A. (T.) intermedia intermedia e A. (T.) sinuata. A primeira ocorre
do Pará a Santa Catarina, não sendo encontrada no nordeste brasileiro, onde é substituída por A. (A.) a.
antiquorum. Embora também encontrada em roedores silvestres, os principais hospedeiros são mar-
supiais dos gêneros Chironectes, Didelphis, Lutreolina, Metachirus, Marmosa e Philander, conforme
noticiado por Linardi & Guimarães (2000).

Família Leptopsyllidae
Inclui apenas o gênero Leptopsylla, com uma única espécie, L. segnis, infestante de roedores. Re-
centemente assinalada por Salvador et al. (2007) infestando D. aurita em ilhas do litoral e no continente
de Santa Catarina.
No que diz respeito às pulgas de marsupiais colecionadas em algumas regiões do Brasil, Linardi
et al. (1991b) observaram que, de quatro exemplares de Lutreolina crassicaudata de Florianópolis/SC,
dois estavam parasitados por Polygenis rimatus, um por A. (T.) i. intermedia e outro por Ctenocephalides
felis felis. Na Estação Ecológica da UFMG, em Belo Horizonte/MG, no período 1991/1992, entre 49
D. albiventris capturados, 16 estavam infestados por C. f. felis (32,7%) e 20 por P. (P.) tripus (40,8%)
(Coutinho et al. (1999b). Barros-Battesti & Arzua (1997) relacionaram as espécies de pulgas capturadas

BIOLOGIA 138 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


Figura 2. Adoratopsylla (Adoratopsylla) antiquorum antiquorum, o ectoparasito mais encontrado nos
marsupiais brasileiros.

de marsupiais em diferentes biomas do estado do Paraná, com cerca de 74,4% dos Didelphis de Curi-
tiba infestados por pulgas, na seguinte composição faunística: Craneopsylla minerva minerva (4,3%),
Ctenocephalides f. felis (55,4%), Rhopalosyllus l. lutzi (0,4%) e Polygenis rimatus (4,8%). Conside-
rando que C. f. felis foi também encontrada em D. aurita (20,3%) e Didelphis sp. (7,3%), esta espécie
representa 83,1% das pulgas capturadas em gambás daquele município.
Posteriormente a Linardi & Guimarães (2000), Botêlho et al. (2003) noticiaram espécimens de
Polygenis (P.) bohlsi jordani em M. domestica e de Pulex irritans em D. albiventris, coletados na Reser-
va Biológica de Serra Negra, sertão de Pernambuco.
Em três áreas de Floresta Atlântica incluídas na Serra da Fartura/SP, Parque Nacional da Serra da
Bocaina/SP e Parque Nacional do Itatiaia/RJ, De Morais et al. (2003) recolheram 327 pulgas de 50 mar-
supiais, obtidos nas seguintes associações: P. frenatus: Adoratopsylla (A.) a. antiquorum, Craneopsylla
m. minerva, Polygenis (P.) rimatus; T. velutinus: C. m. minerva, Polygenis (N.) pradoi; D. aurita:
Polygenis (N.) atopus; M. americana: A. (A.) a. antiquorum, Tunga caecata; G. agilis: Polygenis (P.) r.
roberti; M. incanus: A. (A.) a. antiquorum.
No município de Pelotas e adjacências/RS, as seguintes prevalências de infestação por pulgas
foram observadas por Antunes (2005), em 30 espécimens de Didelphis albiventris: Ctenocephalides f.
felis (70,0%). Polygenis sp. (16,7%), Polygenis (N.) atopus) (16,7%), Polygenis (P.) r. roberti (10,0%),
Polygenis (P.) rimatus e Craneopsylla m. minerva (3,3% cada).

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 139 BIOLOGIA


No Estado de São Paulo, em 65 espécimens de D. aurita, capturados em áreas endêmicas de ri-
quetsioses nos municípios de Pedreira, Mogi das Cruzes e São Paulo (Horta et al., 2007), as seguintes
espécies de pulgas foram encontradas: Ctenocephalides f. felis, Polygenis (N.) atopus, Polygenis (P.) r.
roberti, Polygenis (P.) tripus, Rhopalopsyllus l. lutzi, Rhopalopsyllus l. lugubris e Adoratopsylla (A.) a.
antiquorum; nos municípios de Piracicaba e Pirassununga, em 29 exemplares de D. albiventris foram
coletadas: C. felis felis, P. (N.) atopus, P. (P.) r. roberti, P. (P. tripus) e R. l. lutzi. As taxas de infecção por
Rickettsia felis variaram entre 33,3 a 72,7% nos exemplares de C. felis felis e de 3,3 a 8,0% nos exem-
plares de P. (N.) atopus coletados dos respectivos gambás.
Salvador et al. (2007) capturando exclusivamente D. aurita em três ilhas do litoral e também no
continente de Santa Catarina noticiaram uma prevalência de infestação por pulgas de 43,4%, com as es-
pécies A. (T.) i. intermedia, X. cheopis e Leptopsylla segnis sendo encontradas, esta última, pertencente
à família Leptopsyllidae, representando um novo registro para o gênero Didelphis. Ainda em algumas
localidades de Santa Catarina, Regolin et al. (2010) encontraram: A. (A.) a. ronnai em M. iheringi no
município de Ipanema, A. (A.) a. antiquorum e Polygenis (P). r. roberti em Monodelphis sorex (= M.
dimidiata) no município de Xavantina, sendo os relatos, com exceção de A. (A.) a. antiquorum, até então
inéditos dessas pulgas nestes hospedeiros.
Quatro espécies de pulgas foram encontradas em seis espécies de didelfídeos em área do Parque
Estadual de Pedra Branca/RJ (Amaral, 2008), assim relacionadas: Adoratopsylla (A.) ronnai em M.
americana; A. (T.) i. intermedia em D. aurita, M. incanus, M. (M.) paraguayana, M. nudicaudatus e
P. frenatus; Polygenis (P.) o. occidentalis em D. aurita; C. felis felis em D. aurita.
Em 89 e 16 marsupiais capturados, respectivamente, na Reserva Biológica Duas Bocas/ES e Mo-
numento Nacional dos Pontões Capixabas/ES, Pinto et al. (2009) encontraram os seguintes hospedeiros
assim parasitados: Didelphis aurita: A. (A.) a. antiquorum, A. (Tritopsylla) i. intermedia, Polygenis
(P.) o. occidentalis; Metachirus nudicaudatus: A. (A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia, Hecthiella
nitidus; Monodelphis iheringi: A. (A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia; Monodelphis americana: A.
(A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia; Philander frenatus: A. (A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia.
As associações entre A. (A.) a. antiquorum/gênero Monodelphis e A. (T.) i. intermedia/ M. nudicaudatus
foram consideradas significativas.
Em Campo Grande/MS, 5,6% dos espécimens de D. albiventris apresentaram-se infestados por C.
f. felis, conforme informado em Gomes (2009).
Até o presente, a infestação de pulgas em marsupiais brasileiros ocorre em 11 dos 15 gêneros (73,3%)
e 24 das 54 (44,4%) espécies aqui existentes. O gênero de pulgas mais frequente é Adoratopsylla, com as
espécies Adoratopsylla (A.) a. antiquorum e Adoratopsylla (T.) i. intermedia. Cerca de 50% das pulgas
assinaladas no Brasil infestam marsupiais, com as famílias Rhopalopsyllidae e Ctenophthalmidae in-
cluindo o maior número de espécies infestantes.

Endoparasitos de Pulgas de Marsupiais


Tendo em vista que didelfídeos são reservatórios naturais para tripanosomatídeos, em especial
Trypanosoma cruzi, 74 pulgas (36 C. f. felis e 38 P. tripus) recolhidas de 49 D. albiventris da Estação
Ecológica da UFMG, Belo Horizonte, foram dissecados e examinados, no período 1991/1992. A infec-

BIOLOGIA 140 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


ção natural por tripanosomatídeos foi constatada em 5,4% do total de pulgas examinadas, sendo mais
expressiva em C. f. felis (7,9%) que em P. tripus (2,8%). Ainda que quase 6% das pulgas examinadas
se apresentassem infectadas, todos os didelfídeos apresentaram-se negativos, através de amostras de
sangue coradas com Giemsa (Coutinho et al., 1999a).

Larvas de Diptera Parasitas de Marsupiais


Os dípteros da infraordem Muscomorpha são infestantes apenas na fase larvária, razão pela qual
não são tidos como verdadeiros ectoparasitos. Em marsupiais brasileiros, Guimarães & Papavero (1999)
relatam as seguintes espécies, todas incluídas, atualmente, na família Oestridae, subfamília Cuterebri-
nae, gênero Metacuterebra: Caluromys philander: Metacuterebra sp., M. cayennensis (em Belém/PA)
e M. simulans (Belém/PA); Gracilinanus microtarsus: M. townsendi (S. Paulo/SP); Marmosa murina:
M. detrudator (Bragança/AM); Metachirus nudicaudatus: M. apicalis (Floresta Atlântica). Posterior-
mente, Pujol-Luz et al. (2004) encontraram Gracilinanus agilis parasitado por M. apicalis no cerrado de
Brasília/DF e Reis et al. (2008) observaram larvas de Cyclorrhapha (= Muscomorpha) em D. marsupialis
e Gracilinanus sp. em uma área de preservação ambiental do Inhamum/MA.

Subclasse Acari
A subclasse Acari, da classe Arachnida compreende sete ordens, das quais quatro incluem ectopa-
rasitos (Fain, 1994), assim caracterizadas:
Metastigmata (= Ixodida): presença de um par de estigmas respiratórios abrindo-se em peritremas cur-
tos; hipostômio com dentes recurrentes; com um órgão olfativo no tarso do primeiro par de pernas, denomi-
nado órgão de Haller; sem ventosas adanais e genitais. Vulgarmente denominados carrapatos são geralmente
muito maiores que os demais ácaros, todos eles parasitos hematófagos e obrigatórios de vertebrados.
Mesostigmata (= Gamasida): presença de um par de estigmas respiratórios abrindo-se em peri-
tremas alongados; não possuem órgão de Haller; corpo geralmente protegido por placas; sem ventosas
genitais; hipostômio não diferenciado para perfurar. Ácaros de tamanho menor que 1 mm, quando em
jejum, incluindo espécies de vida livre ou parasitas.
Prostigmata (= Trombidiformes, Actinedida): ausência de estigmas ou com um par próximo do
gnatosoma; às vezes com ventosas genitais; palpos desenvolvidos; quelíceras modificadas para perfura-
ção. A maioria das espécies tem sido descritas a partir das ninfas hexápodas, que são parasitas e quase
sempre avermelhadas.
Astigmata (= Sarcoptiformes): ausência de estigmas; quelíceras, via de regra, terminando em
pinça; machos geralmente com ventosas copuladoras; parte das coxas inserindo-se sob o tegumento e
formando uma estrutura quitinosa, visível da face ventral e denominada apodema. Inclui espécies de
vida livre e parasitas.

Ordem Metastigmata
Entre as 35.000 espécies de ácaros conhecidas, aproximadamente, 825 são carrapatos (Oliver
Júnior, 1989). Destas, 90% são específicas de certos hospedeiros que não incluem o homem e animais
Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 141 BIOLOGIA
domésticos. As 10% restantes são, todavia, de capital importância devido à natureza parasitária e à ha-
bilidade de transmitirem patógenos ao homem e demais vertebrados.
Os Metastigmata (=Ixodida) compreendem duas famílias, assim reconhecidas:
Ixodidae - escudo presente; gnatosoma anterior; peritremas atrás do 4o par de pernas; dimorfismo
sexual nítido; ciclo biológico com apenas um estádio ninfal.
Argasidae - escudo ausente; gnatosoma ventral; peritremas entre o 3o e 4o pares de pernas; dimor-
fismo sexual pouco acentuado; ciclo biológico com dois ou mais estádios ninfais.
Ixodidae é a principal família no que diz respeito ao número de espécies conhecidas (683) e à
importância médico-veterinária, incluindo 12 gêneros. A região Neotropical está representada por
117 espécies, incluídas em cinco gêneros: Amblyomma, Dermacentor, Haemaphysalis, Ixodes e
Rhipicephalus, este último contendo o subgênero Boophilus (Onofrio et al., 2006a). As fêmeas se ali-
mentam uma única vez, o que garante uma grande massa de ovos. A maioria dos ixodídeos requer
três diferentes hospedeiros individuais, geralmente de diferentes espécies. Freqüentemente, as larvas e
ninfas engorgitam-se sobre hospedeiros de pequeno ou médio porte, enquanto os adultos se alimentam
sobre espécies com animais de maior tamanho.
Aragão & Fonseca (1961) consideraram a fauna ixodológica brasileira composta por 57 espécies
distribuídas em 10 gêneros, com Amblyomma sendo o gênero dominante, incluindo 33 espécies e re-
presentando 58% do total, seguido por Ixodes com nove espécies. Atualmente, segundo Barros-Battesti
(2006) existem cerca de 870 espécies de carrapatos descritas no mundo, com aproximadamente 200 na
Região Neotropical e 61 no Brasil.

Metastigmata de marsupiais
Em seu trabalho sobre Ixodidas brasileiros, Aragão (1936) refere-se ao parasitismo de mar-
supiais pelas espécies Ixodes loricatus e Amblyomma striatum. Ainda que esta última tenha sido
assinalada em D. aurita nos estados do Rio de Janeiro, Minas Gerais, Pernambuco, São Paulo,
Bahia, Sergipe, Piauí e Santa Catarina, o autor faz os seguintes comentários sobre I. lorica-
tus: “é a espécie mais comum senão quase a única existente nos nossos didelfídeos, os gambás
e as cuícas, nos quais se podem encontrar larvas, ninfas e adultos, mas geralmente, somente
estes e em pequeno número”. Os hospedeiros indicados foram: D. aurita, Philander opossum
(= Didelphis quica) e Didelphis sp.
No inquérito sobre a fauna acarológica do Nordeste do Brasil, Fonseca (1957/8) lista as espécies
de ácaros colecionados em 29 D. albiventris (= D. paraguayensis) e 49 Monodelphis domestica. Entre
as três espécies de Acari encontradas em D. albiventris, duas eram de Ixodida: I. loricatus (em 21 hos-
pedeiros) e Ornithodoros talaje (em um hospedeiro). Em M. domestica foram encontradas 16 espécies
de Acari, três das quais carrapatos, com a seguinte proporção de infestação: O. talaje (3/49), ninfa de
Amblyomma sp. (1/49) e Ixodes amarali (24/49). A relativa infestação por ácaros se deve aos hábitos de
predador desse marsupial, para o qual passam provavelmente os parasitos de suas presas, habitualmente
roedores.
Nos últimos anos, as contribuições que se seguem relacionam carrapatos e marsupiais brasileiros.
No estado do Paraná, Barros & Baggio (1992) assinalaram I. loricatus em D. aurita, D. albiventris,

BIOLOGIA 142 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


Didelphis sp., Philander frenatus e Lutreolina crassicaudata, bem como Amblyomma sp. em D.
albiventris.
Em Galheiro, município de Perdizes/MG, Coutinho (1997) relata o achado de A. cajennense em
Gracilinanus agilis e D. albiventris e o de Ixodes sp. em G. agilis.
Em Belo Horizonte/MG, na Estação Ecológica da UFMG, I. amarali foi encontrado em 4 dos 49
D. albiventris capturados (8,2%)(Coutinho et al., 1999b).
Em laboratório, o ciclo biológico de Ixodes loricatus foi desenvolvido utilizando roedores sil-
vestres como hospedeiros para as fases imaturas e D. marsupialis para a fase adulta (Schumaker et al.,
2000).
As seguintes prevalências de infestação por carrapatos em 30 espécimens de D. albiventris foram
notadas por Antunes (2005) em Pelotas e adjacências/RS: A. aureolatum (3,3%), ninfas de Amblyomma
sp. (6,7%), I. loricatus (36,7%). Já em algumas ilhas do litoral e no continente de Santa Catarina, Sal-
vador et al. (2007) obtiveram prevalência de 28,3% de carrapatos (A. aureolatum + A. cajennense + I.
loricatus) sobre D. aurita, Ainda, nessas duas espécies de gambás, Horta et al. (2007) noticiaram as
seguintes espécies infestantes de ixodídeos em áreas endêmicas de riquetsioses de certos municípios do
Estado de São Paulo: A. cajennense em D. aurita (Pedreira) e D. albiventris (Piracicaba); A. dubitatum
em D. aurita (Mogi das Cruzes) e D. albiventris (Piracicaba e Pirassununga); I. loricatus em D. aurita
(Mogi das Cruzes e São Paulo) e D. albiventris (Pirassununga). Nesses municípios, os índices de in-
fecção em adultos de I. loricatus variaram de 52,0 a 100%, enquanto A. dubitatum apresentou infecção
apenas em ninfas e larvas, com os maiores índices observados naquelas. Por outro lado, a espécie de
ixodídeo encontrada por Regolin et al. (2010) em D. aurita na Ilha Irmã do Meio do Parque Estadual da
Serra do Tabuleiro/SC foi Amblyomma fuscum; lá também foram colhidas cinco larvas de Ixodes sp. em
Monodelphis sorex.
No Brasil, os registros de I. luciae, A. auricularium, A. geayi e A. varium têm sido em outros
mamíferos não marsupiais, ao contrário do Panamá, onde frequentemente parasitam Didelphis e Philander
(Fairchild et al., 1966). Todavia, Amaral (2008) coletou tanto A. geayi quanto I. luciae em D. aurita do
Parque Estadual da Pedra Branca/RJ. Ainda neste mesmo hospedeiro, outros carrapatos colecionados
pela autora foram: Amblyomma scutatum, Ixodes amarali, I. auritulus, I. loricatus e I. didelphidis, este
último tido por alguns autores como sinonímia de I. loricatus (Guimarães et al., 2001). Neste mesmo
estudo também foi observado o parasitismo de P. frenatus por I. loricatus. Em uma área de remanescente
de cerrado, em Campo Grande/MS, Amblyomma coelebs apresentou uma prevalência de 63,9% sobre D.
albiventris, enquanto larvas de Ixodidae ocorreram em 69,4% de exemplares de D. albiventris e 5,8%
em exemplares de G. agilis capturados (Gomes, 2009).
Onofrio et al. (2006b e 2006c) ao comentarem, respectivamente, sobre as espécies de Ixodes e
Amblyomma que infestam marsupiais no Brasil, relacionam adultos de I. loricatus, I. amarali e I. luciae
e imaturos de A. ovale e A. triste. As espécies A. cajennense, A. aureolatum e A. auricularium também
são incluídas.
Atualmente, cerca de 25.4% das espécies de carrapatos que ocorrem no Brasil infestam mar-
supiais. Espécies de Amblyomma só têm sido observadas em Didelphis. Por sua vez, cinco gêneros
(45,4%) e nove espécies (16,7%) de marsupiais brasileiros apresentam-se infestados por espécies de
Metastigmata.

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 143 BIOLOGIA


Ordem Mesostigmata
A ordem Mesostigmata inclui 15 famílias e 15 gêneros. Aproximadamente, umas 200 espécies são
parasitas de vertebrados e invertebrados (Azad, 1986), alimentando-se de tecidos ou fluidos de seus
hospedeiros, com raras espécies sendo hematófagas. A maior parte desses ácaros que infestam o homem
e animais pertencem às famílias Macronyssidae, Laelapidae e Dermanyssidae. Apenas as duas primei-
ras são encontradas em marsupiais americanos. Os Macronyssidae apresentam quelíceras sem dentes,
ao contrário dos Laelapidae, em que os dentes se fazem presentes. A importância parasitológica reside
no fato de provocarem irritação, dermatite, urticária, além de algumas espécies serem incriminadas na
transmissão de patógenos ao homem ou entre animais, sobretudo riquétsias.
Na família Macronyssidae, destaca-se o gênero Ornithonyssus, anteriormente nomeado Bdellonyssus
ou Liponyssus. As seguintes espécies têm sido encontradas em marsupiais brasileiros:
Ornithonyssus wernecki: descrita como Liponyssus, em material de São Paulo e Rio de Janeiro. O
hospedeiro tipo é D. aurita, com registros em D. albiventris (Fonseca, 1935). Posteriormente, em 1941,
Fonseca nomeou a espécie como Neiochoronyssus wernecki, chamando a atenção para o parasitismo es-
pecializado em marsupiais, em vista do encontro em Marmosa sp. de São Paulo. Na América do Norte,
é relatado em D. virginiana (Whitaker Júnior & Wilson, 1974).
Ornithonyssus brasiliensis: descrita como Bdellonyssus, tendo como hospedeiro tipo o roedor
Cavia aperea. Fonseca (1948) acrescentou os seguintes hospedeiros: D. aurita (= D. marsupialis),
Marmosa microtarsus microtarsus (= Gracilinanus microtarsus) e Marmosa sp. de São Paulo.
Ornithonyssus bursa e Ornithonyssus lutzi: anteriormente também incluídas em Bdellonyssus e
encontradas em M. domestica, no Nordeste brasileiro (Fonseca, 1957/8).
Ornithonyssus bacoti: embora frequentemente encontrada em roedores, o registro em didelfídeos
foi informado por Whitaker Júnior & Wilson (1974) em D. virginiana da América do Norte. A sua ocor-
rência em didelfídeos brasileiros é possível, face a sua ampla distribuição.
Ornithonyssus pereirai: antes incluída no gênero Lepronyssoides, a espécie é parasita de ratos e
mocós do Nordeste brasileiro, tendo sido e registrada por Fonseca (1957/8) em dois dos 49 M. domestica
coletados na região.
Outros registros de Macronyssidae em marsupiais brasileiros incluem espécies indeterminadas de
Ornithonyssus (= Bdellonyssus) em Marmosa murina, na Ilha de Maracá/RR (Linardi et al., 1991a);
Ornithonyssus sp. (=Bdellonyssus) em Gracilinanus agilis e Marmosa (Micoureus) demerarae e outra
espécie em D. albiventris, ambas procedentes de Galheiro, município de Perdizes/MG (Coutinho, 1997).
A família Laelapidae, anteriormente Laelaptidae, compreende um grupo complexo de ácaros de
distribuição mundial, sendo os ectoparasitos mais comuns em mamíferos. Devido à estreita associa-
ção com roedores comensais e silvestres, são de capital importância em Saúde Pública (Azad, 1986),
podendo atuar na manutenção de tifo murino, peste bubônica e tularemia (Baker & Wharton, 1952).
Em marsupiais brasileiros, há cinco gêneros infestantes: Androlaelaps, Gigantolaelaps, Haemolaelaps,
Laelaps e Mysolaelaps.
Androlaelaps: este gênero, nomeado anteriormente Atricholaelaps ou Ischnolaelaps inclui sete
espécies que parasitam marsupiais brasileiros: A. fahrenholzi, A. rotundus, A. cuicencis, A. tuberans,

BIOLOGIA 144 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


A. marmosops, A. ilhacardosoi e A. bergalloi. Relativamente à A. fahrenholzi, os registros em didel-
fídeos brasileiros foram obtidos em: D. albiventris, de Belo Horizonte/MG; Marmosa murina, na Ilha
de Maracá/RR (Linardi et al., 1991a); Marmosops incanus, na Ilha Grande/RJ (Guitton et al., 1986; as
espécies Atricholaelaps glasgowi e Atricholaelaps guimaraesi são sinonímias de A. fahrenholzi. Se-
gundo Azad (1986), A. fahrenholzi é vetor de febre hemorrágica no Oriente Próximo. Androlaelaps
rotundus foi encontrada por Fonseca (1957/8) em dois dos 49 M. domestica coletados no Nordeste bra-
sileiro. Androlaelaps cuicencis é associada com Monodelphis rubida em galerias de florestas do Brasil
Central (Martins-Hatano et al., 2001). Esses mesmos autores descreveram A. marmosops infestante de
Marmosops incanus em duas localidades (Serrinha do Alambari, município de Itatiaia e Ilha Grande,
município de Angra dos Reis) da Floresta Atlântica do Estado do Rio de Janeiro. Na Ilha Cardoso/SP,
Gettinger & Martins-Hatano (2003) descreveram A. ilhacardosi, parasita de M. americana. Gettinger
et al. (2005) descreveram A. bergalloi de M. brevicaudata, capturada ca. A 80 km ao norte de Manaus/
AM e infestando 56% dos respectivos hospedeiros; nesta mesma localidade, A. tuberans foi também
assinalada em 44% dos espécimens de M. (M.) demerarae capturados.
Gigantolaelaps: as espécies deste gênero estão, primariamente, associadas com roedores do gênero
Oryzomys (Gettinger, 1987). Na região nordestina, Fonseca (1957/8) encontrou G. butantanensis (em
dois dos 49 M. domestica) e G. vitzthumi (em sete dos 29 D. albiventris e oito dos 49 M. domestica).
No Brasil Central, o único hospedeiro não orizomiíneo infestado foi D. albiventris. Embora tal gambá
tivesse sido capturado em todo os microhabitats (floresta, brejo, campo e cerrado), as infestações por
Gigantolaelaps só foram constatadas naqueles exemplares vivendo no interior de florestas, onde um
total de oito indivíduos (três de G. oudemansi e cinco de G. goyanensis) foram recolhidos em três dos
118 didelfídeos colecionados (Gettinger, op. cit.).
Haemolaelaps: anteriormente, algumas de suas espécies também estiveram incluídas nos gêneros
Atricholaelaps e Ischnolaelaps. Fonseca (1964), ao descrever Atricholaelaps marioi em cuícas de São
Paulo, chama a atenção para o raro parasitismo de laelapídeos em marsupiais neotropicais, ao contrário
de Haemolaelaps marsupialis parasitando o marsupial Pasameles na Austrália.
Laelaps: três espécies foram assinaladas no material nordestino (Fonseca, 1957/8), todas infestan-
do M. domestica: L. castroi (1/49); L. lateventralis (6/49) e L. paulistanensis (2/49). Outra espécie, L.
fonsecai, embora adaptada ao roedor Rhipidomys mastacalis no Brasil Central, ocorre também em D.
albiventris (Gettinger, 1992).
Mysolaelaps: duas espécies, M. heteronychus e M. parvispinosus foram observadas por Fonseca
(1957/8) em M. domestica no Nordeste do Brasil.
Uma análise global dos laelapídeos de marsupiais da região nordestina evidencia que a infestação
em M. domestica supera o dobro daquela observada em D. albiventris, conforme as prevalências calcu-
ladas a partir dos dados contidos em Fonseca (1957/8): 59,2% e 24,1%, respectivamente.

Ordem Prostigmata
Compreende um grande e diverso grupo de pequenos ácaros de importância médica, veterinária e
agrícola. Devido aos variados hábitos alimentares (parasitos, fitófagos e predadores), as quelíceras exi-
bem uma variedade de formas estruturais.

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 145 BIOLOGIA


Entre as 34 famílias reconhecidas, apenas três, Myobiidae, Cheyletidae e Trombiculidae, contêm
espécies que infestam didelfídeos.
Os Myobiidae são ácaros de pequeno a médio tamanho, com tegumento estriado e providos de
peritremas. As quelíceras são diminutas, em forma de estiletes. Os palpos são simples, diminutos e não
utilizados para fixação. Cerca de 400 espécies parasitam quatro diferentes ordens de mamíferos: marsu-
piais, insetívoros, quirópteros e roedores. Segundo Fain (1994), duas entre as três subfamílias existentes,
Archemyobiinae e Xenomyobiinae, estão restritas a marsupiais americanos. Uma terceira, Myobiinae,
é heterogênea e constituída por duas tribos: Australomyobiini, confinada aos marsupiais australianos, e
Myobiini, que inclui todos os gêneros e espécies infestantes de mamíferos placentários. Os Archemyo-
biinae compreendem dois gêneros: Archemyobia (com dois subgêneros e sete espécies infestando Didel-
phidae) e Dromicimyobia (com uma única espécie parasitando Dromiciops (Microbiotheriidae, Micro-
biotheria). Os Xenoyobiinae estão representados por um único gênero e espécie, Xenomyobia hirsuta,
ocorrendo em Lestoros inca (Caenolestidae, Paucituberculata).
Os Myobiidae da Austrália, Australomyobia e Acrobatobia, seriam mais evoluídos que aqueles
infestantes dos didelfídeos sul-americanos, os Archemyobiinae. Uma vez que há uma pronunciada con-
cordância entre as radiações de Myobiidae e respectivos hospedeiros (Fain,1994), seria provável que
uma derivação Didelphidae-Dasyuridae pudesse ter acontecido na história evolutiva dos marsupiais.
Até o presente, os únicos registros de Myobiidae em marsupiais brasileiros referem-se a espécies
de Archemyobia. Segundo Fain et al. (1996), as sete espécies conhecidas deste gênero foram descritas
de Didelphidae. Em D. albiventris, da Estação Ecológica da UFMG, Belo Horizonte/MG, os mesmos
autores apresentaram dois novos registros de hospedeiros e localidades ao noticiarem A. (Archemyobia)
inexpectata e A. (A.) latipilis. Em Galheiro, município de Perdizes/MG, Coutinho (1997) encontrou
Archemyobia latipilis e Archemyobia sp., em um único exemplar de D. albiventris.
Os Cheyletidae são pequenos ácaros, medindo 0,20-0,80 mm de comprimento, de coloração ama-
relada ou avermelhada e providos de quelíceras curtas em forma de estiletes. Os palpos são longos e em
forma de pinça, adaptados para fixação. Essencialmente são predadores, mas algumas espécies são para-
sitas de mamíferos e aves silvestres. As espécies desta família vivem dentro dos pêlos ou penas de seus
hospedeiros, onde não raro provocam uma dermatite pruriginosa ou escamosa nos animais infestados e
pessoas que lidam com animais de estimação.
Apesar de nenhum registro em marsupiais do Brasil, Cheyletes eruditus ocorre em D. virginiana na
América do Norte (Whitaker Júnior & Wilson, 1974).
Os Trombiculidae são ácaros com 1 mm de comprimento nas fases ninfais e adulta, assumindo uma
forma grosseiramente semelhante a um “8”, de coloração vermelha brilhante ou vermelha-castanha e
com aparência aveludada, compreendendo, aproximadamente, 3.000 espécies. As quelíceras possuem
um dígito móvel armado de dentes em forma de serra. Os adultos são de vida livre. A maioria das es-
pécies tem sido descritas a partir de ninfas hexápodas, que são parasitas e avermelhadas, daí o nome de
“bicho colorado” nos países hispano-americanos. No homem, a larva causa uma pápula no local onde
se fixa na pele. A importância parasitológica se deve ao fato de causarem dermatites e transmitirem a
Rickettsia orientalis, agente da doença de “tsutsugamushi” ou febre fluvial do Japão (scrub typhus).
No Brasil, os registros de Trombiculidae em marsupiais são escassos: duas espécies, Parasecia
aitkeni e Trombewingi bakeri, foram encontradas em M. domestica do Parque Nacional da Serra da Ca-

BIOLOGIA 146 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


nastra, município de São Roque de Minas, MG (Whitaker Júnior & Dietz, 1987). Eutrombicula goeldii
também é citado por Guimarães et al. (2001) como ectoparasito de gambás.

Ordem Astigmata
Os Astigmata são ácaros fracamente esclerozados e de movimento lento, compreendendo 69 fa-
mílias e 785 gêneros (Azad, 1986). As espécies variam em hábitos alimentares, podendo ser saprófitas,
predadoras ou parasitas.
Embora as famílias Sarcoptidae (agentes da sarna) e Pyroglyphidae (ácaros de poeira) contenham
as espécies mais conhecidas do ponto de vista médico-veterinário, outras são as famílias encontradas em
marsupiais: Acaridae, Atopomelidae, Glycyphagidae e Listrophoridae.
A maior parte dos Acaridae apresenta um estádio hipopial (forético), no qual o ácaro se desenvolve
em um pequeno organismo dotado de ventosas e pinças para fixação nos insetos e daí se dispersarem,
sendo por isso confundidos com parasitos. Os Glycyphagidae (= Labidophoridae) são encontrados em
frutos secos e na pele ou nas penas de animais, onde chegam a provocar um certo prurido nos animais
portadores, também podendo apresentar estádios hipopiais. Os Listrophoridae e Atopomelidae são áca-
ros dos pêlos de mamíferos, dotados de peças bucais perfuradoras, juntos perfazendo aproximadamente
1.000 espécies.
As seguintes famílias apresentam registros de parasitismo em marsupiais:

Glycyphagidae
O gênero Marsupialichus, com a espécie M. brasiliensis, é citado por Whitaker Júnior & Wilson
(1974) e Durden & Wilson (1990), infestando D. virginiana na região Neártica. Outra espécie,
M. marsupialis, também ocorre na mesma região, através de formas hipopiais colhidas do pêlo e pele do
mesmo hospedeiro (Pence, 1973).

Acaridae
Espécies indeterminadas em Gracilinanus agilis, proveniente de Galheiro, Perdizes/MG (Coutinho,
1997).

Listrophoridae
O gênero Prolistrophorus, com a espécie P. nectomys, foi noticiado por Fain (1973) em
Monodelphis brevicaudata (= M. touan), da América do Sul. Outra espécie indeterminada foi encontrada
por Coutinho (1997) em M. demerarae, em Galheiro, Perdizes/MG.

Atopomelidae
Na América do Sul, seis gêneros têm sido encontrados (Fain, 1979): Dromiciolichus,
Metadidelphoecius, Listrocarpus, Prodidelphoecius, Didelphoecius e Didelphilichus, com os três

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 147 BIOLOGIA


últimos ocorrendo no Brasil. O gênero Didelphoecius é o que encerra maior número de espécies (19)
sobre didelfídeos sul-americanos. As espécies brasileiras, com os respectivos hospedeiros, são as
seguintes conforme Fain (op.cit.): Prodidelphoecius euphalus, em Monodelphis scalops; Didelphoecius
paranensis, em M. dimidiata; D. monodelphis, em M. brevicaudata (= M. touan); D. colombianus
manaosensis, em Caluromys philander; D. scutatus, em C. philander; D. dissimilis, em C. philander;
D. capirangensis, em Marmosa sp.; D. marmosae, em Marmosa sp.; D. palmeirensis, em Gracilinanus
microtarsus e G. agilis; D. coalescens, em Marmosa sp.; D. guyanensis, em M. murina; Didelphilichus
serrifer, em Didelphis aurita.
Fain et al. (1996) ampliaram os registros, com a inclusão de novos hospedeiros e localidades para
D. serrifer: em D. albiventris, na Estação Ecológica da UFMG e para Didelphoecius didelphicola: em
M. (M.) demerarae, no Parque Estadual do Rio Doce/MG. A partir desse mesmo material coletado no
Parque Estadual do Rio Doce, os autores também erigiram um novo gênero, Metachiroecius, com a des-
crição de uma nova espécie, M. brasiliensis, capturada em Metachirus nudicaudatus; deste hospedeiro,
também descreveram Didelphoecius validus.

Perspectivas para o Estudo de Ectoparasitos


No estudo das interrelações hospedeiro/parasito, um primeiro passo seria separar as associa-
ções secundárias e acidentais das verdadeiras associações. Porém, nem sempre isto será possível
em razão da especificidade poder mudar em tempo e espaço. Um exemplo ocorre no Panamá, onde
o Didelphis marsupialis é uma espécie não especializada, inteiramente ubíqua e ecologicamente
tolerante, com distribuição variando entre o nível do mar e 1.500 m de altitude. Wenzel & Tipton
(1966) observaram que este gambá é o hospedeiro com maior diversidade, do qual foram recolhidas
41 espécies de ectoparasitos, porém apenas com quatro espécies características, nenhuma delas,
monoxena. As outras 37 espécies de ectoparasitos também infestavam mais que 70 diferentes es-
pécies de hospedeiros, entre morcegos, aves e répteis. Considerando a expressiva influência de D.
marsupialis sobre a comunidade total de ectoparasitos, os autores concluíram que em um dado hos-
pedeiro, enquanto o número de parasitos acidentais aumenta há restrição geográfica e diminuição
de sua especialização ecológica.
No Brasil, até o presente, 24 espécies de marsupiais entre as 54 conhecidas (44,4%) , ou 11 gêneros
entre os 15 assinalados (73,3%) apresentam-se infestados por qualquer grupo de ectoparasitos. Ainda
que certos gêneros de marsupiais como Glironia, Caluromysiops, e Hyladelphis sejam monotípicos,
neles não há qual registro de ectoparasitismo. Da mesma forma, em Cryptonanus, com três espécies
descritas há mais de 69 anos! Até mesmo Marmosops, atualmente com sete espécies conhecidas, apenas
duas são parasitadas. Consequentemente, tais hospedeiros merecem mais atenção no que diz respeito à
provável ocorrência de ectoparasitos.
Uma das técnicas mais apuradas para estudar as preferências de hospedeiros pelos insetos hema-
tófagos é a utilização de testes de precipitina ou de inibição de aglutinina, a fim de identificar as fontes
de repastos sanguíneos (Weitz, 1956 e 1960). Ainda que esta metodologia venha sendo amplamente
empregada para uma diversidade de Diptera de importância em Saúde Pública (Bruce-Chwatt &
Gockel, 1960), a sua utilização em ectoparasitos é incipiente, podendo abrir novas perspectivas no
reconhecimento dos verdadeiros hospedeiros, passo fundamental para novos esclarecimentos acerca da

BIOLOGIA 148 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


co-evolução hospedeiros/ectoparasitos e histórias filogenéticas comuns, sobretudo em se tratando de
marsupiais e malófagos sul-americanos.
Uma vez que certos marsupiais são reservatórios de certas enfermidades, a dissecação de seus ec-
toparasitos infestantes, em especial pulgas e ácaros hematófagos, seria essencial a fim de evidenciar os
respectivos agentes patógenos.
Por outro lado, o reconhecimento de ectoparasitos não categorizados como monoxenos e de hospe-
deiros secundários e/ou acidentais, seria de especial valor em estudos ecológicos que versem sobre im-
pacto ambiental, tendo em vista os intercâmbios e fluxos de ectoparasitos entre os mamíferos envolvidos.
Para tais propósitos, uma boa técnica poderia ser a marcação dos hospedeiros alvos, através das seguintes
etapas: captura do hospedeiro → retirada e identificação dos ectoparasitos → marcação do hospedeiro →
soltura do hospedeiro → recaptura do hospedeiro → retirada e identificação dos ectoparasitos.
O sexo e idade aparente dos hospedeiros também devem ser verificados na tentativa de estabelecer
comparações pela prevalência e intensidade de infestação por ectoparasitos. A infestação discriminada
por sexo e/ou faixa etária de hospedeiros pode ser atribuída a diferentes causas. Nos mamíferos, os sítios
prediletos de infestação pelos ectoparasitos devem ser investigados, já que algumas espécies de ectopa-
rasitos exibem marcada territorialidade pelo corpo de seus hospedeiros em virtude de diversos fatores,
entre eles a atividade de “grooming”, realizada por alguns mamíferos.
A lista de ectoparasitos e marsupiais brasileiros que se segue (“host-list”) poderá servir de ponto de
partida, constituindo numa valiosa ferramenta de trabalho e abrindo novas perspectivas a todos aqueles
interessados neste desiderato!

Lista de Marsupiais Hospedeiros de Ectoparasitos Brasileiros


(AM = Amblycera; AS = Astigmata; PR = Prostigmata; ME = Mesostigmata; MT = Metastigmata;
DM = Diptera Muscomorpha; SI = Siphonaptera)

Caluromys philander: SI: Polygenis (Neopolygenis) atopus; AS: Didelphoecius colombianus


manaosensis, D. dissimilis, D. scutatus; DM: Metacuterebra cayennensis, M. simulans,
Metacuterebra sp.
Chironectes minimus: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum
Didelphis albiventris: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla
(Adoratopsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Craneopsylla minerva
minerva, Ctenocephalides felis felis, Pulex irritans, Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis
(N.) pradoi, Polygenis (Polygenis) bohlsi jordani, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.)
roberti roberti, Polygenis (P.) tripus, Rhopalopsyllus lutzi lutzi; MT: Amblyomma aureolatum,
Amblyomma cajennense, Amblyoma coelebs, Amblyomma dubitatum, Amblyomma sp., Ixodes
amarali, Ixodes loricatus, Ornithodoros talaje; larvas de Ixodidae; ME: Androlaelaps fahrenholzi,
Gigantolaelaps goyanensis, Gigantolaelaps oudemansi, Gigantolaelaps vitzthumi, Laelaps
fonsecai, Ornithonyssus wernecki; PR: Archemyobia (Archemyobia) inexpectata, Archemyobia
(Archemyobia) latipilis, Archemyobia sp.; AS: Didelphilichus serrifer, Atopomelidae.

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 149 BIOLOGIA


Didelphis aurita: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla
(Tritopsylla) i. intermedia, Ctenocephalides felis felis, Leptopsylla segnis, Polygenis
(Neopolygenis) atopus, Polygenis (N.) pygaerus, Polygenis (Polygenis) bohlsi jordani,
Polygenis (P.) occidentalis occidentalis, Polygenis (P.) roberti roberti, Polygenis (P.) tripus,
Rhopalopsyllus lugubris lugubris, Rhopalopsyllus lutzi lutzi, Pulex irritans, Xenopsylla
cheopis; MT: Amblyomma aureolatum, Amblyomma cajennense, Amblyomma dubitatum,
Amblyomma fuscum, Amblyomma geayi, Amblyomma scutatum, Amblyomma striatum,
Ixodes amarali, Ixodes didelphidis, Ixodes loricatus, Ixodes luciae; ME: Ornithonyssus
wernecki; AS: Didelphilichus serrifer.
Didelphis marsupialis: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Tritopsylla)
i. intermedia, Ctenocephalides felis felis, Gephyropsylla klagesi samuelis, Hechtiella nitidus,
Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis (N.) frustratus, Polygenis (N.) pradoi, Polygenis
(Polygenis) occidentalis occidentalis, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.) roberti roberti,
Polygenis (P.) tripus, Rhopalopsyllus lugubris lugubris, Rhopalopsyllus lutzi lutzi, Xenopsylla
cheopis; MT: Ixodes loricatus; ME: Ornithonyssus brasiliensis; AS: Didelphilichus serrifer;
DM: larvas de Muscomorpha.
Didelphis sp. (= Gambás): SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Ctenocephalides felis felis,
Gephyropsylla klagesi klagesi, Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis (Polygenis) bohlsi
bohlsi, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.) roberti roberti, Polygenis (P.) tripopsis, Polygenis
(P.) tripus, Rhopalopsyllus lugubris lugubris, Pulex irritans; MT: Amblyomma ovale, Amblyomma
triste, Ixodes loricatus; PR: Eutrombicula goeldii.
Gracilinanus agilis: SI: Polygenis (Polygenis) roberti roberti; MT: Amblyomma cajennense,
Ixodes sp., larvas de Ixodidae; ME: Ornithonyssus brasiliensis, Ornithonysssus sp.; AS:
Didelphoecius palmeirensis, Acaridae, Atopomelidae; DM: Metacuterebra apicalis..
Gracilinanus microtarsus: ME: Ornithonyssus brasiliensis; AS: Didelphoecius palmeirensis;
DM: Metacuterebra townsendi.
Lutreolina crassicaudata: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Craneopsylla minerva
minerva, Ctenocephalides felis felis, Polygenis (Polygenis) axius axius, Polygenis (P.) axius
proximus, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.) tripus; MT: Ixodes loricatus.
Marmosa murina: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Tritopsylla) i.
intermedia; ME: Ornythonyssus sp.; Androlaelaps fahrenholzi; AS: Didelphoecius guyanensis;
DM: Metacuterebra detrudator.
Marmosa (Micoureus) demerarae: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla
(Adoratopsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Polygenis (Polygenis) bohlsi
jordani, Polygenis (P.) roberti roberti; ME: Ornithonyssus sp., Androlaelaps tuberans; AS:
Didelphoecius didelphicola, Prolistrophorus sp.
Marmosa (Micoureus) paraguayana: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia.
Marmosa sp.: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Polygenis (Polygenis) roberti
roberti; ME: Ornithonyssus brasiliensis, Ornithonyssus wernecki; AS: Didelphoecius
capirangensis, Didelphoecius coalescens, Didelphoecius marmosae.

BIOLOGIA 150 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros


Marmosops incanus: AM: Cummingsia intermedia; SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a.
antiquorum, Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. ronnai, Craneopsylla minerva minerva, Hechtiella
nitidus; ME: Androlaelaps fahrenholzi, Androlaelaps marmosops.
Marmosops parvidens: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum.
Metachirus nudicaudatus: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla
(Tritopsylla) i. intermedia, Polygenis (Polygenis) roberti roberti, Hechtiella nitidus; AS:
Didelphoecius validus, Metachiroecius brasiliensis; DM: Metacuterebra apicalis.
Monodelphis americana: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla
(Adoratopsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Tunga caecata; ME:
Androlaelaps ilhacardosoi.
Monodelphis brevicaudata: AM: Cummingsia peramydis, Cummingsia sp. SI: Adoratopsylla
(Adoratopsylla) bisetosa, Polygenis (Polygenis) rimatus, ME: Androlaelaps bergalloi; AS:
Didelphoecius monodelphis, Prolistophorus nectomys.
Monodelphis dimidiata: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Polygenis (Polygenis)
roberti roberti; MT: larvas de Ixodes; AS: Didelphoecius paranaensis.
Monodelphis domestica: AM: Cummingsia peramydis; SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a.
antiquorum, Craneopsylla minerva minerva, Ctenocephalides felis felis, Polygenis (Polygenis)
adelus, Polygenis (P.) bohlsi jordani, Polygenis (P.) tripus, Pulex irritans, Xenopsylla
cheopis; MT: Amblyomma sp., Ixodes amarali, Ornithodoros talaje; ME: Ornithonyssus
bursa, Ornithonyssus lutzi, Ornithonyssus pereirai, Androlaelaps rotundus, Gigantolaelaps
butantanensis, Gigantolaelaps vitzthumi, Laelaps castroi, Laelaps lateventralis, Laelaps
paulistanensis, Mysolaelaps heterononychus, Mysolaelaps parvispinosus; PR: Parasecia
aitkeni, Trombewingi bakeri.
Monodelphis iheringi: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla
(Adoratopsylla) a. ronnai.
Monodelphis rubida: ME: Androlaelaps cuicencis.
Monodelphis scalops: AS: Prodidelphoecius euphallus.
Philander frenatus: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla
(Adoratopsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Adoratopsylla (Tritopsylla)
sinuata, Craneopsylla minerva minerva, Polygenis (Polygenis) rimatus, Pulex irritans;
MT: Ixodes loricatus.
Philander opossum: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Gephyropsylla klagesi klagesi,
Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis (N.) frustratus, Polygenis (N.) pradoi, Rhopalopsyllus
lutzi lutzi; MT: Ixodes loricatus.
Philander sp.: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Hechtiella lakoi, Polygenis
(Neopolygenis) atopus, Polygenis (N.) pradoi, Polygenis (P.) rimatus.
Thylamys macrurus: AM: Gyropus lenti lenti; MT: Argas miniatus; PR: Trombiculinae
indeterminados
Thylamys velutinus: SI: Craneopsylla minerva minerva, Polygenis (Neopolygenis) pradoi.

Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 151 BIOLOGIA


Referências
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Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 155 BIOLOGIA


Foto: Hudson Garcia
CAPÍTULO 6

A Visão em Marsupiais:
Características e Evolução
Jan N. Hokoç*
Silene M. A. Lima* †
Antônio M. M. Moraes*
Peter Ahnelt**

Abstract: The Vision in Marsupials: Characteristics and Evolution. Com-


parative studies of vertebrate visual systens have shown that reptiles and birds have a diurnal
lifestyle with an adapted daylight retina, while most placental mammals (except primates) have
a nocturnal lifestyle with a retina adapted for dimlight. The retina of marsupials, primitive mam-
mals, has preserved some characteristics of its reptilian and avian ancestors, such as oil drops
in cone photoreceptors, and has acquired other characteristics of placental mammals, like the
presence of beta ganglion cells, a type of cell found in animals with high visual acuity. In this
chapter we reviewed some of the characteristics of the retina of the opossum (Didelphis aurita)
under an evolutionary perspective. We propose that the opossum may be a good model to study
the evolution of the nervous system, in particular the visual system, since fossil evidence sug-
gest that this group has been phylogenetically stable during the last million years. Marsupials
thus can provide clues to transitional steps leading to the visual system characteristics found in
modern placental mammals.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 157-169, 2012.

Introdução
Das várias maneiras de se detectar as diferentes variações ambientais, a
modalidade visual é a que mais favorece a captação e localização de fenômenos

*
Laboratório de Neurobiologia da Retina, Instituto de Biofísica Carlos Chagas Filho, Univer-
sidade Federal do Rio de Janeiro, RJ, 21949-900, Brasil.
**
Department of General and Comparative Physiology, University of Vienna, Vienna, Austria.
† Autor correspondente: silene@ufpa.br

A visão em marsupiais: características e evolução 157 BIOLOGIA


no espaço, devido a sua curta latência de resposta. Se por um lado a extensão espacial coberta pelo siste-
ma visual depende do valor angular dos raios luminosos que podem ser captados pelo sistema óptico do
animal, por outro a capacidade visual depende do processamento retiniano das imagens que nela incidem.
Durante o curso da evolução, diversas adaptações ocorreram com o intuito de maximizar a função
visual, adequando-a ao tipo de ambiente e hábito do animal. Observa-se, por exemplo, uma modificação
da posição dos olhos na cabeça, resultando em uma migração gradual destes a partir da posição lateral
(por exemplo, em mamíferos ungulados), proporcionando aumento na extensão do campo visual bino-
cular (como ocorre em primatas e em muitos carnívoros, Hughes, 1977). Dentro de algumas classes, no
entanto, observa-se uma extensa gama de posições dos olhos, acreditando-se ser esse fator determinado
pelo habitat e importância da modalidade visual (Hughes, 1977).
O estudo comparativo da fisiologia visual em mamíferos tem tido grandes avanços pela adoção do
gambá-de-orelha-preta Didelphis aurita como animal experimental. São animais de pequeno porte, de
vida semi-arborícola e de hábitos crepusculares ou noturnos. A família Didelphidae, da qual o gambá
faz parte, inclui também formas antigas da superordem Marsupialia. Algumas delas conhecidas apenas
através de registros fósseis que remontam ao Mioceno (Simpson, 1945; Paula Couto, 1953, 1974, ver
Capítulo 13). O gênero Didelphis não parece ter se modificado muito ao longo do tempo, pois já era
encontrado com as características atuais desde o Plioceno, há aproximadamente 5 milhões de anos (Pau-
la Couto, 1953). Acredita-se atualmente que os marsupiais, assim como os monotremos e mamíferos
insetívoros, tenham tido um réptil Terapsídeo como ancestral comum (Marshall et al., 1990). Por essa
razão, examinar o sistema visual de um representante desse gênero significa resgatar características dos
primórdios da evolução dos mamíferos.

O Sistema Visual
O campo visual monocular do gambá-de-orelha-preta é bastante extenso. Tem sido estimado em
175° (Sousa, 1975) podendo haver um acréscimo de 30° no campo visual efetivo, em decorrência
da exoftalmia do globo ocular apresentada por este animal em situações de tensão, de alerta ou de
comportamento exploratório. Além disso, a posição relativamente frontal dos seus olhos propor-
ciona ao animal um campo visual binocular igualmente extenso (Hokoç, 1975), comparável ao de
alguns carnívoros.
O estudo do sistema visual do gambá mostra que esse marsupial possui uma acuidade visual
inferior a de primatas e carnívoros, porém superior a de roedores (Oswaldo-Cruz et al., 1979; Silveira
et al., 1982).
Sendo o gambá um animal de hábitos crepusculares, seu olho apresenta algumas especializações
no sentido de melhorar a visão em ambientes de pouca luz (visão escotópica). Dentre essas especiali-
zações, o olho do gambá retém certas características apresentadas pelo olho de vertebrados primitivos.
Essas características são apresentadas, por exemplo, por répteis noturnos, e retidas em marsupiais que
apresentam um aumento relativo do globo ocular, um cristalino esférico de grande diâmetro, grande
abertura da pupila e extensa área corneana (Hokoç, 1979).
Uma outra característica comum desse animal é a presença do tapetum lucidum. Essa estrutura
está presente na hemirretina superior e consiste de uma camada de células cilíndricas grandes contendo

BIOLOGIA 158 A visão em marsupiais: características e evolução


cristais de guanina intercalada entre o epitélio pigmentar e a retina (Walls, 1939; Braekevelt, 1976),
formando uma camada refletora de luz (Herman & Steinberg, 1982 a, b). Em ambientes escuros, o
tapetum reflete a luz acentuando assim o contraste de objetos, às expensas de diminuição da discri-
minação visual.
Sua retina possui uma área de especialização, a area centralis, muito semelhante à encontrada em
gatos (Stone, 1965; Hughes, 1975). Essa área não é visível ao simples exame de fundo de olho, como
a fóvea de primatas ou a faixa visual dos ungulados. A análise topográfica de seus elementos celulares
mostrou que a densidade das células ganglionares na retina de Didelphis aurita (Hokoç & Oswaldo-Cruz,
1979) e do gambá norte-americano, Didelphis virginiana (Rapaport et al., 1981), distribue-se seguin-
do um padrão de linhas de isodensidades circulares (Figura 1). Como já foi mencionado, esse padrão
destaca-se daquele encontrado em retinas que apresentam uma faixa visual (visual streak) como ocorre
no coelho (Leporidae) (Hughes, 1971; Provis, 1979), em bovinos (Bovidae) (Hebel & Hollander, 1979), e
daquele encontrado em outros mamíferos que apresentam um “alongamento” das linhas de isodensidade,
como no rato (Muridae) (Hughes, 1977), no gato (Felidae) (Stone, 1965; Hughes, 1975; Rowe & Stone,
1976), no cachorro (Canidae) (Rapaport et al., 1979) e no gambá australiano (Phalangeridae) (Freeman
& Tancred, 1978).

Figura 1. Desenho do contorno de uma retina aplanada de gambá Didelphis aurita onde foram traçadas linhas de isodensidade
a partir da área centralis (+), pico de densidade de células ganglionares. Os números em cada linha representam células x 103/
mm2 e decaem no sentido do centro para a periferia da retina. A orientação da retina está indicada: dorsal (D), ventral (V), nasal
(N) e temporal (T), assim como a papila óptica e a emergência de alguns principais centros geométricos da retina. Trata-se da
retina de um olho esquerdo. A calibração está representada em mm de retina e graus de campo visual.

A seguir dissertaremos sobre as características de alguns elementos da retina do gambá-de-orelha-


-preta (Didelphis aurita) investigados pelo nosso laboratório no Instituto de Biofísica Carlos Chagas
Filho, nos últimos 20 anos.

A visão em marsupiais: características e evolução 159 BIOLOGIA


Células Ganglionares
As células ganglionares representam o último estágio no processamento do sinal visual na retina,
antes de seguir pelo nervo óptico para os núcleos centrais do sistema nervoso. Logo após ser detectado
pelos fotorreceptores (ver adiante), o sinal visual é conduzido pelas células bipolares até as células
ganglionares, passando antes por uma modulação intra-retiniana, realizada pelas células horizontais,
amácrinas e interplexiformes. Em regiões responsáveis por maior acuidade visual, como a fóvea dos
primatas, ocorre grande densidade de fotorreceptores que se conectam por uma via quase direta com
as células ganglionares. Nesses animais, as células ganglionares apresentam um pico de densidade em
um anel, ao redor desta, que decai no sentido do centro para a periferia. Quando, em vez de fóvea, uma
area centralis ou um visual streak se fazem presentes, o pico de densidade das células ganglionares
coincide com essa estrutura retiniana e, da mesma forma, decai do centro para a periferia.
A região de pico de densidade de células ganglionares, tanto em Didelphis aurita (Hokoç & Oswaldo-
-Cruz, 1979) quanto em D. virginiana (Rapaport et al., 1981), está localizada dorsal e temporal ao disco
óptico. Na espécie sul-americana apresenta-se a 4,3° superior e 29° temporal (Volchan et al., 1985). Nessa
região, observa-se uma densidade equivalente a 4,8 células ganglionares, por grau de campo visual, no
gambá sul-americano (Hokoç & Oswaldo-Cruz, 1979; Oswaldo-Cruz et al., 1979) e de 5 células, por
grau, em Didelphis virginiana (Rapaport et al., 1981). Essa relação é um tanto baixa se compararmos à
retina do gato (Vakkur & Bishop, 1963; Stone, 1965) e à humana (revisão em Wässle & Boycott, 1991)
que apresentam 21,5 e 110 células, por grau, respectivamente.
A relação entre densidade de células ganglionares na região de pico (área central) e densidade de
células ganglionares na região de menor densidade (periferia) em D. aurita é de 5:1 (Hokoç & Oswaldo-
-Cruz, 1979), similar à encontrada no gambá norte-americano (Rapaport et al., 1981). Essa diferença é
maior que a encontrada de 3:1 em roedores (no “hamster”, Tiao & Blakemore, 1976; no rato, Fukuda,
1977), bem menor que a encontrada de 33:1 no gato (Stone, 1965; Hughes, 1975) e de 40:1 para humanos
(Van Buren, 1963).
O número total de células ganglionares na retina em D. aurita foi estimado em cerca de 74.700
(65.000 - 75.822) a partir de eletromicrografias de secções do nervo óptico (Hokoç & Oswaldo-Cruz,
1978) e cerca de 77.000 (60.213 - 87.525) a partir de contagens de células ganglionares em preparações
aplanadas de retina (whole-mounts) (Hokoç & Oswaldo-Cruz, 1979). Em D. virginiana, um gambá de
maior porte, cujos olhos e retina possuem maior dimensão que o sul-americano, esse número foi estimado
em cerca de 100.000 (72.000 - 135.000) (Rapaport et al., 1981).
Em experimentos utilizando-se preparações planas de retinas coradas com violeta de cresila, e
levando-se em consideração o tamanho e a forma do corpo celular, o diâmetro nuclear e as propriedades
de coloração do citoplasma, núcleo e nucléolo, as células ganglionares de D. aurita foram classificadas
em três grupos: células grandes, médias e pequenas. As células grandes, encontradas em diferentes excen-
tricidades, foram caracterizadas pelo grande tamanho do seu soma, apresentando um contorno irregular.
Seu núcleo é grande e inclui um nítido nucléolo, e alguns grumos de substância de Nissl são observados
no citoplasma. Como na retina do gato (Wässle et al., 1975), em preparações de retinas bem coradas,
essas células podiam ser facilmente identificadas sob baixa ampliação devido à intensa coloração. As
células de tamanho médio apresentavam um núcleo menor, grânulos mais finos de substância de Nissl
e seu núcleo ocupava uma fração relativamente maior da célula quando comparada à das grandes. As

BIOLOGIA 160 A visão em marsupiais: características e evolução


células pequenas apresentavam um escasso anel de citoplasma com um pequeno número de finos grânulos
de Nissl (Hokoç & Oswaldo-Cruz, 1979).
As células ganglionares são geradas entre o primeiro e o vigésimo terceiro dia pós-natal, seguindo
um gradiente centro-periférico. Esse gradiente, no entanto, é formado por duas ondas concêntricas de
proliferação celular que se superpõem parcialmente, sendo que as células que possuem corpo celular
médio ou grande são formadas durante a primeira onda, ao passo que as células pequenas aparecem na
onda tardia (Allodi et al., 1992).
Em 1985, através de experimentos onde eram realizadas injeções de HRP (horseradish peroxidase)
no nervo e no trato óptico, foi descrito um subtipo de célula ganglionar (Wilson & Condo, 1985) no
gambá norte-americano (D. virginiana), morfologicamente semelhante ao subtipo beta, descrito na re-
tina do gato por Boycott & Wässle (1974). Esse subtipo de célula ganglionar apresenta corpo celular de
dimensão média e uma árvore dendrítica bastante ramificada, porém de pequena extensão espacial por
isso era, até então, tido como característico de retina de animais com boa acuidade visual, não tendo sido
descrito em roedores ou lagomorfos, por exemplo. Em 1992, esse mesmo subtipo foi observado em D.
aurita (Hokoç & Moraes, 1992) pela técnica de impregnação pela prata (Figura 2). Embora D. aurita
não se destaque por ter uma excelente resolução visual (Silveira et al., 1982), parece ter adquirido esta
especialização característica de retinas mais modernas.

Figura 2. Fotomicrografia de uma retina de gambá Didelphis aurita impregnada pela prata (método de Golgi) com foco na camada
de células ganglionares. As setas apontam dois exemplos de células ganglionares do tipo beta, que possuem corpo celular de tama-
nho médio e árvore dendrítica bastante ramificada e de pequena extensão espacial. Comparar com células ganglionares vizinhas.

Ainda pela técnica de impregnação pela prata, conhecida como método de Golgi (Mariani, 1982,
1985), as células ganglionares da retina do gambá foram classificadas em 24 tipos morfológicos distintos,
utilizando como parâmetros o diâmetro do corpo celular, sua excentricidade em relação ao disco óptico,

A visão em marsupiais: características e evolução 161 BIOLOGIA


a dimensão da árvore dendrítica, a estratificação dos dendritos nas subcamadas da camada plexiforme
interna, e sua dimensão fractal (Moraes et al., 2000).
Sendo os neurônios de projeção da retina, a aplicação de um marcador retrógrado, como a peroxidase
da raiz forte (HRP), no trato óptico unilateral do gambá permitiu a determinação do padrão de decussação
dos axônios das células ganglionares (Hokoç et al., 1992) e a correlacão desse importante parâmetro com
a representação do campo visual desse animal. Surpreendentemente, o gambá mostrou uma coincidência
entre a projeção do meridiano vertical retiniano (que passa pela area centralis, conforme sugerido por
Volchan et al., 1988) e a região de transição entre as células com projeção cruzada (contralateral) e não-
-cruzada (ipsolateral). Esse padrão não só confirma o alto grau de binocularidade desse animal (Sousa
et al., 1978) como evidencia a relevância do gambá como um bom modelo não-primata para o estudo
do sistema visual.

Células Horizontais
Células horizontais são interneurônios que se conectam a fotorreceptores na camada plexiforme
externa. Suas funções estão associadas ao pré-processamento do estímulo visual, gerando contraste e
oponência de cor registrados nos campos receptores das células ganglionares (Piccolino, 1995). Verte-
brados inferiores, que possuem sensibilidade espectral e retina dominada por cones, apresentam grande
variedade de subtipos de células horizontais com padrão de conectividade específica com os fotorrecep-
tores e células vizinhas (ver revisão em Kamermans & Spekreijse, 1995).
Estudos comparativos em diversas espécies de mamíferos mostram que em geral existem dois tipos
de células horizontais em retinas de mamíferos (ver revisão em Gallego, 1986; Peichl et al., 1998). O
primeiro tipo (também denominado de tipo A) possui corpo grande, é desprovido de axônio e apresenta de
três a seis dendritos que emergem de seu corpo celular e arborizam formando pequenos botões terminais
que contatam os cones. O segundo tipo de célula horizontal (também chamado tipo B) tem axônio curto
e corpo celular pequeno de onde saem dendritos que se conectam aos terminais de cones (Kolb, 1991;
Ahnelt & Kolb, 1994) e um dendrito especializado (o “axônio curto”) que alcança distâncias variáveis
terminando em uma rica arborização e fazendo contatos sinápticos invaginantes com as terminações
esféricas dos bastonetes.
Retinas aplanadas e tratadas pelo método de Golgi (Hokoç et al. 1993) revelaram a existência de
três diferentes tipos morfológicos de células horizontais no gambá sul-americano, D. aurita: uma com
axônio curto e duas sem axônio (Figura 3).
Estudos recentes têm revelado grande variação na morfologia das células horizontais de retina de
mamíferos e alguns exemplos não se encaixam no conceito duplo de organização de células horizon-
tais. Por exemplo, retinas de primatas apresentam três tipos de células horizontais, denominadas tipo I
(semelhante morfologicamente às células tipo B), embora o tipo A não esteja presente (Kolb, 1991). O
musaranho arborícola, Tupaia, que possui uma retina dominada por cones, apresenta um tipo distinto
de célula horizontal multiaxônico, além do tipo B (Mariani, 1985; Müller & Peichl, 1993). Famiglietti
(1990) relatou recentemente que na retina do coelho há um subtipo de célula horizontal grande com
especificidade de conexão com cones azuis. Esse tipo de célula horizontal foi confirmado na retina de
Equidae (Sandmann et al., 1996). Por outro lado, nos roedores, somente as células horizontais de axônio
curto são encontradas e faltam aparentemente as células do tipo B (Peichl & Gonzáles-Soriano, 1994).

BIOLOGIA 162 A visão em marsupiais: características e evolução


Figura 3. Fotomicrografias de células horizontais de retina de gambá reveladas pelo método de impregnação pela prata (Golgi).
(A) Célula horizontal do Tipo A: não possui axônio, apresenta dois dendritos principais que se ramificam e terminam em botões
que conectam cones; (B) Célula horizontal Tipo B: possui axônio curto, poucos e finos dendritos que emergem do corpo celular;
(C) Célula horizontal Tipo C: este é o tipo celular sem precedentes em outros mamíferos. É desprovido de axônio e a ramificação
de seus dendritos é esparsa, indicando contato com tipos de fotorreceptores presentes em baixas densidades.

Tantas exceções, tipos de células horizontais diferentes ou faltando, levam a crer que o modelo de
dois tipos de células horizontais, adotado por mamíferos euterianos, não pode ser generalizado, embora
sua função não seja totalmente conhecida. Nesse sentido, nada podemos afirmar com relação à variação
de tipos de células horizontais na retina e à posição evolutiva do animal. Resta verificar se tipos distintos
de células horizontais processam informações distintas com relação a cores e/ou padrões.

Fotorreceptores
Os segmentos externos dos fotorreceptores contêm moléculas de fotopigmento que absorvem fó-
tons de luz, alterando sua configuração, e disparando mecanismos moleculares de transdução do sinal
luminoso em sinal neural.
A retina de vertebrados apresenta dois tipos de fotorreceptores, os cones e os bastonetes, que pos-
suem morfologia e características funcionais distintas. Os bastonetes contêm o fotopigmento denominado
rodopsina (absorve melhor comprimentos de onda ao redor de 500 nm) e podem ser sensibilizados em
condições de visão escotópica (baixa luminosidade). Os cones apresentam subtipos contendo fotopig-
mentos com sensibilidade espectral em torno de três comprimentos de onda (420 nm, azul; 525 nm,
verde e 565 nm, vermelho), o que lhes confere um papel preponderante na visão de cores, além de serem
sensibilizados em condições de visão fotópica (alta luminosidade).
Na retina de aves e répteis, onde cones predominam, há uma grande variedade de tipos morfoló-
gicos (cones simples e duplos), contendo gotículas de óleo de diferente coloração no segmento interno
desses fotorreceptores (Bowmaker, 1977; Ohtsuka, 1985; Cserháti et al., 1989). Já em mamíferos,
os bastonetes são mais numerosos, embora os cones encontrem-se em maioria nas regiões de maior
acuidade visual.
Pouco se conhece sobre a distribuição de fotorreceptores em retina de mamíferos primitivos, mo-
notremos e marsupiais. O primeiro estudo de topografia de fotorreceptores foi realizado na retina de D.
virginiana por Kolb & Wang (1985). Nessa retina, os autores encontraram predominância de bastonetes e
número reduzido de cones (500.000 e 3.000, respectivamente) em uma relação de 50:1 na area centralis,
que aumenta para 120:1 em direção à periferia.

A visão em marsupiais: características e evolução 163 BIOLOGIA


Em D. aurita, a densidade de bastonetes alcança 400.000/mm2 na região temporal superior da
retina. O pico de densidade de cones coincide com o pico de densidade das células ganglionares
(Hokoç & Oswaldo-Cruz, 1979) localizado a 2-3 mm do disco óptico na região temporal superior da
retina, correspondendo à area centralis. A partir dessa área circular de densidade de 2.500 cones/mm2,
a densidade de cones diminui gradativamente até valores de 1.300 – 1.500 cones/mm2 na periferia
(Ahnelt et al., 1995).
A presença de gotículas de óleo, posicionadas na região situada entre o segmento interno e o segmento
externo de cones, é muito comum em retinas de peixes, répteis e aves, e parece estar relacionada com a
absorção de determinados comprimentos de onda. Essas gotículas apresentam-se coloridas, consistindo
de lipídeos, nos quais pigmentos carotenóides estão dissolvidos (Walls, 1942; Muntz, 1972; Wolbarsht,
1976) e podem servir como filtros de luz, restringindo a banda de comprimento de onda que atinge os
fotopigmentos (Jacobs, 1981).
Os cones de mamíferos placentários são considerados isomórficos, apresentando apenas o tipo de
cone simples desprovido de gotícula de óleo. No entanto, para mamíferos euterianos, existe na literatura
um relato antigo (Hoffman, 1876) sobre a presença de cones com gotículas de óleo em dois marsupiais
australianos (o “wallaby” e o canguru gigante) e outros em Dasyurus viverrinus (O’Day, 1935) além
de Setonix brachyurus (Braekevelt, 1973), também marsupiais australianos. Gotículas de óleo também
foram encontradas em cones de um dos gêneros remanescentes da ordem Monotremata (Ornithorhyncus,
O’Day, 1938). Um outro gênero de prototerianos, Tachyglossus (a équidna), também apresenta cones
simples e duplos, porém não há descrição da presença de gotículas de óleo (Young & Pettigrew, 1991).
A retina do gambá, D. aurita, apresenta características remanescentes de répteis, como a presença de
cones duplos e simples, com gotículas de óleo (Figura 4), além de bastonetes e cones simples, comuns
a todos os mamíferos (Walls, 1942; Ahnelt et al., 1995). Os cones duplos apresentam uma particulari-
dade adicional, sua distribuição limita-se ao hemisfério inferior da retina, região correspondente à zona
não-tapetum do epitélio pigmentado, a qual recebe raios luminosos do campo visual superior do animal
(Ahnelt et al., 1995).

Figura 4. (A) Fotomicrografia de um corte de retina de gambá evidenciando a camada de fotorreceptores. CS: cone simples;
CSG: cone simples com gotícula; CD: cone duplo. Barra de calibração = 20 µm. (B) Desenho esquemático dos diferentes tipos
de fotorreceptores, sensíveis à luz verde/vermelho e azul, encontrados na retina do gambá. B: bastonete; GO: gotícula de óleo;
SE: segmento externo e SI: segmento interno dos fotorreceptores.

BIOLOGIA 164 A visão em marsupiais: características e evolução


O conhecimento de visão de cores em mamíferos é pouco desenvolvido, sendo que a maioria das
espécies estudadas apresenta-se como dicromatas, ou seja, apresenta dois pigmentos visuais (Jacobs, 1983).
A tricromacia entre os mamíferos foi uma aquisição mais recente (cerca de 30 milhões de anos atrás)
tendo surgido entre os primatas do Velho Mundo, incluindo o homem (Yokoyama & Yokoyama, 1989;
Tovee, 1994). Primatas do Novo Mundo são dicromatas, porém as fêmeas podem apresentar tricromacia
(Jacobs, 1983; Mollon et al., 1984; Jacobs & Neitz, 1987; Tovée et al., 1992).
O estudo de diferentes subtipos espectrais de fotorreceptores na retina de marsupiais traz algumas
questões interessantes tanto do ponto de vista morfológico quanto filogenético.
Friedman (1967) já havia mostrado em um trabalho psicofísico de discriminação de diferentes pa-
drões de cores que os gambás eram capazes de distinguir entre o verde e o vermelho, e entre o azul e o
amarelo. Muito embora a presença de diferentes fotopigmentos em cones da retina de marsupiais fosse
questionada por Jacobs (1983), em um estudo recente, Ahnelt et al. (1995) demonstraram a existência
de cones de subtipos distintos na retina de D. aurita. Esse estudo também correlacionou a variedade
morfológica de cones com a presença de diferentes opsinas.
O estudo da ontogênese de fotorreceptores na retina de gambá mostrou que o surgimento de bastonetes
precede o de cones, e entre esses, os cones sensíveis ao verde/vermelho surgem antes dos cones sensíveis

Figura 5. Classificação hipotética dos fotorreceptores de mamíferos de acordo com sua morfologia e absorção de luz. Três tipos
de fotorreceptores são comuns a todos os grupos de mamíferos. Estes são os bastonetes e dois grupos de cones simples, um
com sensibilidade cromática na faixa do verde/vermelho, e outro que absorve a luz na faixa do azul. O padrão de dicromacia
é diferenciado nos primatas, que possuem cones distintos para absorver comprimentos de onda mais longos (vermelho). Na
retina do gambá, dois tipos de cones adicionais, contendo gotículas de óleo, foram preservados a partir de répteis. A distribuição
topográfica preferencial desses cones na hemiretina inferior sugere um papel específico dos mesmos com gotículas de óleo,
fornecendo possivelmente maior sensibilidade à luz.

A visão em marsupiais: características e evolução 165 BIOLOGIA


ao azul (Lima, 1998). Esse padrão é semelhante ao de mamíferos placentários (primatas, Bumsted et al.,
1997; roedores, Szél et al., 1993).
Além da distribuição topográfica de cones contendo diferentes pigmentos visuais, Ahnelt et al. (1995)
observaram que os cones com gotículas de óleo, tanto simples quanto duplas, distribuem-se apenas na
região inferior da retina de D. aurita. A razão funcional para uma distribuição diferenciada dos diferen-
tes subtipos de cones, bem como a razão pela qual os cones dotados de gotículas e sensíveis ao verde/
vermelho concentram-se na região inferior da retina, permanece ainda desconhecida.
A diversidade de fotorreceptores, fotopigmentos e gotículas de óleo encontrada nos répteis
e nas aves parece refletir uma longa história evolutiva ligada a hábitos de vida diurno e sistema
visual fotópico. Por ocasião do surgimento dos mamíferos, quando ocupavam inicialmente nichos
que envolviam hábitos de vida noturnos e portanto um sistema visual escotópico, algumas dessas
características seriam perdidas mais tarde. Durante esse período de vida noturna dos mamíferos
ocorreu uma diferenciação e otimização do sistema visual escotópico, baseada principalmente no
aumento do número de bastonetes na retina. Nesse contexto, o gambá D. aurita parece ser um bom
exemplo para representar esta fase da evolução, tendo em vista que seu grupo (os Didelphimorphia)
tem mostrado evidências de relacionamentos evolutivos antigos na América do Sul (Oliveira &
Goin, neste volume).
Comparando-se os sistemas de fotorreceptores, o gambá apresenta um modelo que se superpõe
ao dos dois grupos mais relacionados filogeneticamente, mantendo tanto características de retina de
répteis e aves quanto “adquirindo” as de mamíferos placentários modernos (Figura 5). É possível que a
persistência de tipos de cones duplos e cones com gotículas de óleo, encontrados no gambá (e também
em monotremados, Young & Vaney, 1990), não seja apenas vestigial, mas desempenhe alguma função
importante para a sobrevivência desse animal.

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A visão em marsupiais: características e evolução 169 BIOLOGIA


Foto: Nilton Cáceres
CAPÍTULO 7

Células Endócrinas (APUD)


do Sistema Digestivo de
Didelphis albiventris
Alfredo J. A. Barbosa*
José Carlos Nogueira** †
Cláudio César Fonseca***

Abstract: Endocrine Cells (APUD) of the Digestive System of the Opos-


sum Didelphis albiventris. Different types of endocrine cells of the gastrointestinal mucosa
and pancreas of the developing and adult opossum Didelphis albiventris were discussed. Im-
munocytochemical and ultrastructural aspects of the ECL cells and A-like cells of the gastric
mucosa were similar to the eutherian mammals studied to date. The ultrastructural morphology
of the glucagon-producing cells of the gastric mucosa was similar to the typical pattern of the
pancreatic islet glucagon-producing cells and also to that A- like cells of the gastric mucosa of
the few eutherian mammals. The ECL cells of the D. albiventris, like other mammals, present
secretory granules with a peculiar ultrastructural characteristic pattern. Nevertheless, a number
of these cells in the D. albiventris exhibits small, electron-dense and pleomorphic secretory
granules, similar to those of the eutherian mammal enterochromaffin (EC) cells. In the ileum
mucosa, the number of glucagon-immunoreactive cells remained constant throughout ontoge-
nesis, whereas in the colon a quantitative increase in cell number from pouch young to the adult
animal is observed. Nevertheless, argyrophilic cells increase in number in the ileum while in the
colon their populations do not change during animal development. Moreover, peptide YY (PYY)
immunoreactivity co-stored with intestinal glucagon in the same cells of the colon was detected.
The pattern of distribution of insulin-producing cells (B cells) and glucagon-producing cells (A

*
Departamento de Patologia, Faculdade de Medicina, Universidade Federal de Minas Gerais,
Belo Horizonte, MG, Av. Prof. Alfredo Balena, 190, Belo Horizonte, MG, 30130-100, Brasil.
Departamento de Morfologia, I.B., Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal. 486,
**

Belo Horizonte, MG, 31270-901, Brasil.


***
Departamento de Veterinária, Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG, 36.571-000, Brasil.
† Autor correspondente: jocano1937@gmail.com

Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris 171 BIOLOGIA


cells) in the pancreas of developing and adult D. albiventris is similar to that observed in many
eutherian mammals including humans. The insulin- and glucagon-immunoreactive cells of the
islets increase in number during the ontogenesis of the pancreas, while their number decrease in
the exocrine parenchyma. Considering the ease access to a large number of developing young
animals in the marsupium, and the fast post-weaned D. albiventris development, this animal
species could serve as an excellent model for future studies on the digestive system ontogenesis
with emphasis on the endocrine cell biology.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 171-183, 2012.

Introdução
Pode-se dizer que a endocrinologia gastrintestinal deu seu primeiro passo quando Heidenhain (1870)
observou que certas células da mucosa gástrica do cão possuíam grânulos que se coravam com sais de
cromo, o mesmo tendo sido observado na mucosa intestinal, por Nicolas (1891). Posteriormente, em
1907, Ciaccio usou o termo “enterocromafim” para descrever as células cromafins presentes na mucosa
digestiva e, assim, diferenciá-las das células cromafins da glândula supra-renal (Hakanson, 1970). Mas-
son (1914) foi o primeiro a reconhecer a natureza endócrina das células enterocromafins e, além disso,
demonstrou que podiam ser coradas seletivamente pela capacidade que apresentavam de reduzir
solução amoniacal de nitrato de prata, solução esta utilizada por Fontana (1912) para corar o Treponema
pallidum. Essa reação com o nitrato de prata é conhecida como reação “argentafim”. Feyrter (1938) es-
tabeleceu que o intestino e o pâncreas eram os principais órgãos onde se localizavam essas células e ao
seu conjunto denominou “sistema endócrino difuso parácrino”. Feyrter admitiu que essas células teriam
função parácrina, isto é, atuariam sobre os tecidos circunvizinhos. Este tipo de mecanismo funcional foi
ignorado na época e, devido a evidências derivadas de novas metodologias de estudo, acredita-se hoje
tratar-se de um mecanismo de ação importante em relação à homeostase neuroendócrina. Além das células
argentafins, foi verificada também a ocorrência, na mucosa gastrintestinal, de células com morfologia
semelhante àquelas, mas que somente se revelavam com sais de prata quando se utilizava agente redutor
externo: a essas células Hamperl (1952) denominou de “células argirófilas”. Essas células, juntamente
com as argentafins, formavam o chamado “sistema endócrino parácrino difuso” de Feyrter.
Na década de 1960, Pearse introduziu o conceito APUD. Este conceito explica que determinadas
células com a principal função de produção de peptídeos e aminas biogênicas poderiam ser reunidas, de
acordo com características citoquímicas e ultra-estruturais comuns, dentro de um mesmo grupo. Assim, o
termo APUD foi aplicado por Pearse (1968, 1978) como derivado de Amine Precursor Uptake and Decar-
boxilation que caracteriza uma das principais funções em comum destas células. Ou seja, por possuírem
a enzima L-aminoácido descarboxilase, apresentam a capacidade de captarem L-5-hidroxitriptofano ou
L-dihidroxifenilalanina e, através de descarboxilação, produzem as aminas biogênicas derivadas, res-
pectivamente, 5-hidroxitriptamina (serotonina) e dopamina. Sabe-se hoje que existem numerosos tipos
destas células ao longo da mucosa gastrintestinal que, embora apresentem funções diferenciadas em
cada segmento do tubo digestivo, mantêm muitas das características comuns mencionadas por Pearse.
Muitas das aminas e peptídeos secretados pelas células endócrinas podem ser encontradas também no
sistema nervoso central e periférico. Acredita-se que a secreção destes mediadores tenha como principal
objetivo regular os mecanismos de neurotransmissão conhecidos classicamente tanto em relação às atividades
motoras e sensitivas quanto em relação ao sistema nervoso autônomo simpático e parassimpático. Tendo

BIOLOGIA 172 Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris


em vista essas funções complementares das células APUD, em relação ao sistema nervoso, os diversos
peptídeos por elas produzidos têm sido freqüentemente chamados de “peptídeos reguladores”. Esses produ-
tos, peptídeos e aminas biogênicas, sintetizados pelas células endócrinas, são armazenados em vesículas ou
“grânulos” de secreção presentes no citoplasma e característicos à microscopia eletrônica de transmissão.
A partir do início da década de 1970, a maioria dos peptídeos do sistema APUD foi isolada e carac-
terizada bioquimicamente, tornando possível a produção de anticorpos contra esses produtos. Este foi um
avanço muito importante porque permitiu, para o estudo deste sistema, o desenvolvimento de técnicas de
radioimunoensaio e outros métodos imunoquímicos, como também a imunocitoquímica, esta, tanto na
microscopia óptica quanto na eletrônica. Portanto, hoje a metodologia para o estudo das células endócri-
nas do sistema APUD envolve, além dos métodos morfológicos clássicos, baseados nas colorações pela
prata (argentafinidade e argirofilia) e de microscopia eletrônica, também métodos imunocitoquímicos,
bem como análises quantitativas de seus produtos através do radioimunoensaio.
Entre os mamíferos as células endócrinas do sistema digestivo estão distribuídas ao longo da mucosa
gastrintestinal, no pâncreas e nas vias biliares. Embora as células endócrinas estejam dispersas nesses
tecidos, entremeadas às demais células epiteliais (“sistema endócrino difuso” de Feyter), em seu con-
junto formam o que pode ser considerada a maior glândula endócrina do organismo. A distribuição das
células endócrinas ao longo do tubo digestivo, embora seja semelhante entre as diferentes espécies de
mamíferos, pode apresentar variações regionais tanto em relação aos diferentes tipos quanto ao número;
de um modo geral são mais freqüentes na mucosa gástrica, no duodeno e no cólon distal. No presente
capítulo, faremos um levantamento dos resultados mais importantes obtidos de estudos realizados sobre
as células endócrinas do sistema digestivo do gambá sul-americano (Didelphis albiventris). Esses estudos
foram baseados nas características de argentafinidade e argirofilia dessas células, bem como em análises
imunocitoquímicas e ultra-estruturais.

Mucosa Gástrica
Com respeito ao gambá norte-americano Didelphis virginiana, e ao sul-americano Didelphis
albiventris, as células endócrinas do sistema digestivo já foram relativamente bem estudadas quanto
aos tipos e distribuição (Coutinho et al.,1984; Krause et al., 1985, 1986, 1989a, b; Barbosa et al., 1987,
1990; Fonseca et al., 1998, 1999a, b). Como foi salientado anteriormente, a mucosa gástrica é um dos
locais de maior frequência de células endócrinas do tubo digestivo dos mamíferos, de modo geral.
Em D. albiventris ocorre fenômeno semelhante. Entre os tipos de células endócrinas do estômago de
D. albiventris adulto ocorrem células produtoras de glucagon tipo pancreático, na mucosa oxíntica,
inexistindo este tipo celular nas demais regiões da mucosa gástrica e intestinal (Barbosa et al., 1987).
Embora no íleo distal e no cólon desse animal tenha sido observada a coexistência de glucagon intestinal
e de peptídeo YY (PYY), o mesmo fenômeno não foi observado nas células endócrinas produtoras de
glucagon da mucosa gástrica (Barbosa et al., 1987).
Interessante observar que poucas espécies de mamíferos adultos apresentam células produtoras de
glucagon na mucosa gástrica. No período fetal, essas células ocorrem no estômago de alguns mamíferos
eutérios, incluindo o homem, desaparecendo progressivamente após o nascimento. Durante a ontogênese,
as células produtoras de glucagon, da mucosa do estômago de D. albiventris, aparecem precocemente e
aumentam em número durante o desenvolvimento intramarsupial, ou seja, de 7,9 ± 4,7 para 35,4 ± 5,9

Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris 173 BIOLOGIA


células/mm2 e, em seguida, diminuem gradativamente para 14,2 células/mm2 no animal desmamado e
mantendo no adulto uma média de 10,4 ± 3,0 células/mm2 (Fonseca et al., 1998). Em virtude das seme-
lhanças entre as características imunocitoquímicas do glucagon secretado no pâncreas e no estômago
e, também, pelas características morfológicas entre as células endócrinas secretoras desse peptídeo na
mucosa gástrica e nas ilhotas pancreáticas (células A). As primeiras têm sido chamadas de células A-like
(Figura 1). Essas células podem liberar na circulação sanguínea o hormônio glucagon, e ao contrário das
células endócrinas de localização intestinal, que embora sintetizem moléculas precursoras que contêm
ao longo de sua cadeia a seqüência completa do glucagon pancreático, não liberam esse hormônio na
circulação. Portanto, anticorpos específicos para detectar glucagon pancreático podem apresentar apenas
as células A das ilhotas pancreáticas e células A - like da mucosa gástrica. Além de vias metabólicas
comuns, o padrão ultra-estrutural das vesículas secretoras granulares das células A - like de D. albiven-
tris é semelhante ao das células A- pancreáticas desta mesma espécie, e diferente das células produtoras
do glucagon intestinal (Fonseca et al., 1998). A presença de células A - like na mucosa gástrica não é
fenômeno peculiar do gambá D. albiventris mas também ocorre em alguns poucos mamíferos eutérios,
dentre eles, o rato, o cão e o gato (Polak et al., 1971; Larsson et al., 1975; Grimelius et al., 1976; Barbosa
et al., 1987; Fonseca et al., 1998).
O gambá apresenta na mucosa gástrica outras células endócrinas encontradas normalmente no estô-
mago de mamíferos, entre elas as células produtoras de gastrina (G), as células produtoras de somatostatina
(D), as células enterocromafins (EC), produtoras de serotonina, e as células enterocromafim - like (ECL).
As células D e EC estão presentes em toda a extensão da mucosa oxíntica e pilórica, enquanto que as
células G são encontradas apenas na mucosa pilórica (Krause et al., 1985) e as ECL apenas na mucosa
oxíntica (Barbosa et al., 1990). Esta distribuição é semelhante à observada no estômago dos mamíferos
eutérios. A mucosa oxíntica de D. albiventris é rica em células ECL (Figura 2), constituindo essas o tipo
mais frequente de célula endócrina nesta região do estômago. Nos mamíferos eutérios elas apresentam
grânulos de secreção característicos que permitem o seu diagnóstico correto ao nível de microscopia
eletrônica de transmissão. Atualmente este é o único método fidedigno para diagnóstico dessas células,
uma vez que não estão disponíveis anticorpos ou métodos histoquímicos confiáveis que as identifiquem

Figura 1. Elétron-micrografias de células endócrinas da mucosa oxíntica de Didelphis albiventris. A) Células A-like adjacentes
e com numerosos grânulos elétron-densos. 11.000x. B) Detalhe dos grânulos evidenciando o fino halo elétron-lúcido entre a
membrana e o conteúdo denso. 23.000x (retirado de Fonseca et al. Annals of Anatomy, v. 180, p. 477-480, 1998).

BIOLOGIA 174 Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris


Figura 2. Células argirófilas (A) e células imunorreativas à histamina (B) na mucosa oxíntica de Didelphis albiventris. Em A
e B algumas células endócrinas apresentam prolongamentos citoplasmáticos típicos de células ECL. A - Método de Grimelius.
200x; B - Imunofluorescência indireta. 145x (retirado de Barbosa et al., Cell & Tissue Research, v. 262, p. 425-430, 1990).

especificamente. As vesículas secretoras das células ECL são relativamente grandes (200 - 400 nm) e
pleomórficas, com halo claro proeminente, contendo ou não, no corte, grânulo elétron-denso ocupando
posição excêntrica. Essas células produzem histamina, o que foi demonstrado tanto no homem quanto
em vários vertebrados (Hakanson et al., 1986). Por outro lado, os grânulos de secreção das células ECL
apresentam características ultra-estruturais de grânulos armazenadores de proteínas. As células ECL
são muito ricas em cromogranina, também presente em outras células endócrinas. Em D. albiventris
as células ECL secretam histamina como nos demais mamíferos (Barbosa et al., 1990). Entretanto, um
estudo ultra-estrutural das células ECL desse animal mostra que a população destas células apresenta
variações do padrão morfológico, de suas vesículas secretoras, com intensidade maior do que o observado
nos demais mamíferos (Figura 3).

Figura 3. Elétron-micrografias de células endócrinas da mucosa oxíntica de Didelphis albiventris. A - Célula ECL apresentando
numerosos grânulos secretórios pleomórficos, a maioria vesiculosos, com grânulo denso excêntrico. 19.155x. B - Prolongamento
citoplasmático de célula ECL preenchido por grânulos densos e pleomórficos, alguns com aspecto vesiculoso e grânulo excêntrico,
como em A. 23.133x. C - Aspecto panorâmico de célula ECL com seus grânulos de secreção característicos. 12.332x. (retirado
de Barbosa et al., Cell & Tissue Reserch, v. 262, p. 430 - 425, 1990).

Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris 175 BIOLOGIA


Um número importante dessas vesículas secretoras apresenta característas morfológicas semelhantes
àquelas observadas nas células EC, encontradas ao longo do tubo digestivo dos mamíferos, ou seja, são
pequenas, muito elétron-densas, plemórficas, e sem o halo elétron-lúcido periférico. Este tipo morfológico
de grânulo é característico de células EC. A depleção de serotonina das células EC modifica a morfologia
granular. Hipotetizamos (Barbosa et al., 1990) então, que as células ECL de D. albiventris poderiam ser
um tipo intermediário de célula endócrina ainda com potencialidade para secretar, além da histamina
e outros hormônios peptidérgicos, quantidades pequenas de serotonina em condições basais. De fato,
quando estimulada com precursores de serotonina (5-hidroxitriptofano), essas células são capazes, em
ratos, de secretar quantidades detectáveis de serotonina, tornando-se argentafins, fenômeno este que não
ocorre em condições de metabolismo basal.
Estudos ontogenéticos e ultra-estruturais das células ECL de D. albiventris poderiam trazer subsídios
importantes para melhor compreensão de suas características biológicas. Além disso, as demais células
endócrinas da mucosa gástrica, ou seja, células produtoras de gastrina, somatostatina e serotonina, muito
estudadas nos mamíferos eutérios, ainda não foram exploradas em D. albiventris. Consideram-se essas
células muito importantes em relação à homeostase da secreção gástrica, importante tópico da medicina
atual, e o gambá poderia tornar-se um modelo biomédico potencial para se estudar a fisiologia gástrica.
As múltiplas facetas das células endócrinas da mucosa gástrica, aqui descritas, e ainda pouco conhecidas,
poderiam ser exploradas ontogeneticamente no gambá D. albiventris, trazendo informações comparativas
sobre a morfologia, função, evolução e filogenia destas células nos mamíferos.

Mucosa Intestinal
A distribuição populacional das células endócrinas no intestino do gambá D. virginiana (Krause,
1985) segue aproximadamente a mesma tendência daquela observada no homem (Sjölund et al., 1983) e em
outros mamíferos eutérios, entre eles o cão e o gato (Polak et al., 1971; Alumets et al., 1977; Helmstaedter
et al., 1977; Larsson et al., 1977; Kitamura et al., 1982), ou seja, com predomínio de células na mucosa
duodenal e nas porções distais do cólon. A primeira avaliação da distribuição de células endócrinas no
intestino do gambá foi feita por Krause et al. (1985) em Didelphis virginiana. Encontraram ao longo da
mucosa intestinal imunorreatividade para células produtoras de colecistocinina (CCK), glucagon, gastri-
na, peptídeo pancreático (PP), somatostatina (SOM), secretina, motilina, neurotensina, peptídeo inibidor
gástrico (GIP) e serotonina. Essas células são principalmente do tipo “aberto”, ou seja, mantêm contato
com o lume glandular e do intestino, através de prolongamento citoplasmático apical, por meio do qual
recebem estímulos originados do conteúdo intestinal. Barbosa et al. (1987) verificaram que as células
produtoras de glucagon intestinal em D. albiventris estão ausentes ao longo do duodeno e começam a
aparecer na mucosa do intestino delgado proximal onde são raras, todavia, tornando-se mais frequentes
nas regiões distais deste segmento. Esses autores constataram distribuição semelhante em relação às cé-
lulas produtoras de peptídeo YY (PYY). O PYY foi inicialmente isolado por Tatemoto (1982) como um
peptídeo inibidor da secreção exócrina do pâncreas e com cadeia de aminoácidos semelhante àquela do
PP. Esta similaridade com o PP tem sido considerada como responsável por imunorreatividade cruzada
entre estes dois peptídeos, uma vez que estudos mais recentes não identificam PP na mucosa gastrintestinal
de vários mamíferos eutérios. Esse fato pode explicar a detecção imunocitoquímica de PP no intestino de
D. virginiana por Krause et al. (1985). O PYY está presente nos intestinos de D. albiventris apresentando
distribuição semelhante àquela do glucagon intestinal (Barbosa et al., 1987).

BIOLOGIA 176 Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris


As células endócrinas mais freqüentemente encontradas no cólon dos mamíferos, de modo geral,
são as produtoras de glucagon intestinal, PYY e de serotonina. Outras células endócrinas também po-
dem ser encontradas em alguns mamíferos, entre elas, as produtoras de somatostatina, neurotensina,
substância P e de encefalinas. Em D. virginiana foram encontradas células produtoras de somatosta-
tina, serotonina e neurotensina (Krause et al.,1985); além disto, verificou-se que somente esta última
aumenta em número nas regiões distais no cólon. Nesta espécie de gambá não foram encontradas
células positivas para leucina-encefalina e substância P. Em relação ao PYY, esse não foi estudado.
Por outro lado, Barbosa et al. (1987) verificaram que a mucosa do cólon do D. albiventris possui célu-
las que apresentam concomitantemente imunorreatividade tanto para glucagon intestinal quanto para
PYY (Figura 4). Este fato já havia sido previamente observado em alguns mamíferos eutérios, ou
seja, células endócrinas da mucosa intestinal co-armazenam glucagon e PYY (Ali-Rached et al., 1984;
Böttcher et al., 1984). É provável que este mesmo fenômeno ocorra também na mucosa do delgado
distal onde se encontra imunorreatividade tanto para glucagon quanto para PYY. Embora possam ser
armazenados pelas mesmas células no intestino, estes dois hormônios, glucagon e PYY, apresentam,
aparentemente, diferentes propriedades fisiológicas. Por exemplo, o glucagon encontrado nas células
L do intestino é formado por um complexo de moléculas derivadas de um mesmo precursor, o qual,
através de clivagens pós-translacionais origina vários peptídeos como a glicentina, oxintomodulina, o
GRPP (glucagon related pancreatic peptide), GLP1 (glucagon-like peptide 1) e GLP2 (glucagon-like
peptide 2) que teriam efeitos tróficos sobre a parede intestinal, além de apresentarem ações inibidoras
sobre a secreção gástrica em alguns animais (Holst & Orskov, 1994). Por sua vez, o PYY parece ter
como papel mais relevante a capacidade de inibir a secreção exócrina do pâncreas, mas apresentando
também atividades farmacológicas em relação ao sistema cardiovascular e sobre a motilidade gastrin-
testinal (Lundberg, 1982; Tatemoto, 1982).
Verifica-se em D. albiventris que as células endócrinas em geral, e as produtoras de glucagon, em
particular, aparecem precocemente na mucosa do intestino delgado e do cólon (Fonseca et al., 1999),
podendo ser evidenciadas facilmente pela reação argirófila (Figura 5 A,C) e pela imunoperoxidase (Fi-
gura 5B, D). Entretanto, observa-se o desenvolvimento ontogenético diferenciado dessas células no íleo
e no cólon. No íleo, ocorre aumento significativo do número de células argirófilas do animal entre os
períodos de vida intramarsupial e a fase adulta, enquanto que o número de células produtoras de glucagon
mantém-se constante durante todo o período.

Figura 4. Cortes consecutivos da mucosa do cólon de Didelphis albiventris mostrando a mesma célula com imunorreatividade
para glucagon intestinal (A) e para peptídeo YY (B). Método da peroxidase-antiperoxidase. Aumento: 400x.

Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris 177 BIOLOGIA


Por outro lado, na mucosa do cólon o número de células argirófilas (Figura 6 A,C,E) se mantém
numericamente constante durante a ontogênese, enquanto que as células produtoras de glucagon (Figura
6 B,D,F) aumentam significativamente de número no animal adulto. Este desenvolvimento ontogenético
diferenciado das células produtoras de glucagon no íleo e no cólon pode ser reflexo de diferentes estímulos,
ou diferentes receptores, ligados às funções dessas células nesses dois segmentos intestinais. De fato, as
células produtoras de glucagon no intestino são “abertas”, ou seja, apresentam contato com o conteúdo
luminal por onde supõem-se receberem estímulos específicos, principalmente de carboidratos e lípides.
A alimentação precoce com leite, pelo mãe, pode ser um fator que influencia esta evolução diferencial
das células endócrinas do íleo e do cólon, principalmente daquelas produtoras de glucagon (Fonseca et
al., 1999a). Este tipo de desenvolvimento até então não foi observado em mamíferos eutérios.

Figura 5. A e C mostram células argirófilas (Grimelius-positivas, setas) e B e D mostram células imunorreativas ao glucagon
intestinal (Peroxidase-antiperoxidase, setas) na mucosa do íleo do Didelphis albiventris desmamado (A, B) e adulto (C, D).
Aumento: 400x.

Figura 6. Cólon de Didelphis albiventris. Em A, C e E observam-se células argirófilas (Grimelius-positivas, setas) e em B, D


e F células produtoras de glucagon intestinal (Peroxidase-antiperoxidase, setas) de animais em desenvolvimento na bolsa (A e
B), desmamado (C e D) e adulto (E e F). Aumento: 400x.

BIOLOGIA 178 Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris


A endocrinologia intestinal nos mamíferos é um tema complexo e ainda pouco estudado. O estudo
dessa matéria utilizando-se como modelo o gambá, D. albiventris, em relação ao desenvolvimento das
demais células endócrinas, bem como de outros órgãos endócrinos do organismo, pode trazer contribuições
valiosas para o melhor conhecimento das funções, ainda mal conhecidas, dos hormônios gastrintestinais.

Pâncreas
Embora haja numerosos estudos sobre os hormônios peptidérgicos do pâncreas do homem e de outros
animais, poucos são os estudos sobre a ontogenia das células endócrinas deste órgão, a maioria deles tendo
sido realizado em animais de laboratório, principalmente no rato (Hard, 1944; Grillo, 1964; Orci et al., 1969;
Sundler et al., 1977; Fujii, 1979). Alumets et al. (1977) detectaram células endócrinas produtoras de soma-
tostatina (D) no pâncreas de aves e alguns mamíferos, tanto nas ilhotas quanto de permeio ao parênquima
exócrino. Nos mamíferos adultos, as células D localizam-se predominantemente nas ilhotas, embora no
homem, no cão e no gato essas células possam ser detectadas em áreas extra-insulares. Distribuição seme-
lhante ocorre no pâncreas fetal e adulto do homem (Paulin & Dubois, 1978). Na maioria dos mamíferos
eutérios, entre eles o homem, o rato e o porco, as células B, produtoras de insulina, constituem a principal
população endócrina do pâncreas, localizando-se principalmente na região central das ilhotas. Este mesmo
tipo de localização topográfica ocorre em relação às células endócrinas de D. albiventris, ou seja, as células
B constituem o componente endócrino mais numeroso das ilhotas, com distribuição predominantemente
central (Figura 7 A). As células A, produtoras de glucagon, menos numerosas, ocorrem predominantemente
na periferia das ilhotas (Figura 7 C). Ambas as células, A e B, ocorrem também, esparsas, no parênquima
exócrino pancreático, incluindo os ductos pancreáticos (Figura 7 B,D).
As células argirófilas e as células imunorreativas ao glucagon, em D. albiventris, já estão presentes
no animal de 45 mm de comprimento (CR – crown to rump) juntamente com as células argirófilas e pro-
dutoras de glucagon do intestino (Fonseca et al., 1999). No pâncreas, essas células são pouco numerosas

Figura 7. Pâncreas de Didelphis albiventris. A - Ilhota pancreática mostrando numerosas células na região central com imunor-
reatividade para insulina e em B, presentes de permeio ao epitélio ductal. Em C e D observam-se células com imunorreatividade
para glucagon intestinal ocupando a periferia da ilhota (C) ou esparsas na parede ductal e no ácino (D). Duas ilhotas pancreáticas
coradas pelo Grimelius (E) e pela imunoperoxidase para glucagon intestinal (F). Aumento: 200x.

Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris 179 BIOLOGIA


nas ilhotas dos animais mais jovens (células argirófilas, por secção: 8,4 ± 0,9; glucagon: 12,8 ± 0,9 )
aumentando progressivamente no adulto para 19,1 ± 1,2 e para 22,1 ± 0,9, respectivamente. Ao contrário,
as células argirófilas e as imunorreativas ao glucagon, presentes isoladamente no parênquima exócrino,
diminuem acentuadamente até a idade adulta, passando de 2,8 ± 0,9 (argirófilas) e 2,4 ± 0,4 (glucagon)
por campo de grande aumento (400x) nos animais mais jovens para 0,6 ± 0,1 e 0,3 ± 0,1 nos adultos. Uma
vez que as células B, produtoras de insulina, não se coram pela prata, a população de células argirófilas
fica representada principalmente pelas células produtoras de glucagon (Figura 7E, F). Do mesmo modo,
como as células produtoras de glucagon, as células produtoras de insulina em D. albiventris já estão
presentes no animal de 45 mm de comprimento (CR). Deste período, até a fase adulta, a população das
células imunorreativas à insulina, nas ilhotas, aumenta significativamente de 23,1 ± 2,3 para 53,3 ± 10,5
por secção histológica. Ao contrário, as células produtoras de insulina isoladas no parênquima exócrino
diminuem significativamente de 10,3 ± 1,0 para 1,9 ± 0,6. Deve ser salientado que em D. albiventris,
durante as diversas fases do desenvolvimento do pâncreas (inclusive no animal adulto), são detectadas
células imunorreativas à insulina e ao glucagon entremeadas no epitélio ductal intra e extrapancreático
(Barbosa et al., 1987; Fonseca et al., 1999b).
Em alguns mamíferos eutérios, entre eles o homem, a cauda do pâncreas apresenta maior densidade
de ilhotas. O mesmo fenômeno parece não ocorrer com os marsupiais. Interessante observar que na équidna
(prototério) e em vários marsupiais australianos (metatérios), não foram identificadas quaisquer variações
entre o número de ilhotas, de células argirófilas e de células imunorreativas ao glucagon, nas diversas
regiões do pâncreas (Edwin 1979, 1982, 1984), diferentemente do que se observa em mamíferos eutérios.
Do mesmo modo, uma distribuição uniforme de ilhotas pancreáticas é observada ao longo do pâncreas
em D. virginiana desmamado e adulto (Krause et al., 1989b). Em D. albiventris foi observada também
uniformidade na distribuição das ilhotas ao longo do pâncreas, durante o desenvolvimento intramarsupial,
no animal desmamado e no adulto (Fonseca et al., 1999). Interessante observar que a proporcionalidade
dos diversos componentes estruturais do pâncreas de D. albiventris, ácinos, ductos, ilhotas e estroma,
sofrem variações durante a evolução do filhote na bolsa para o animal adulto, ocorrendo neste último
aumento proporcional dos ácinos e diminuição das demais estruturas do órgão (Fonseca et al., 1999).
Coutinho et al. (1982) estudaram o pâncreas de D. albiventris e verificaram que as ilhotas pancreáticas
podiam ser identificadas em filhotes na bolsa, a partir de 45 mm de comprimento (CR). A presença de
insulina (ou produto tipo insulina) foi detectada no pâncreas exócrino de D. albiventris, recém-nascido,
antes do aparecimento das ilhotas pancreáticas (Souza et al., 1982), no pólo apical e na orla em escova
das células epiteliais do mesonefro e dos túbulos proximais do metanefro, por técnicas de imunofluores-
cência e de imunoperoxidase (Coutinho et al., 1985).
Finalmente, as células endócrinas presentes no pâncreas de D. albiventris, como as células imunorre-
ativas à somatostatina e ao peptídeo pancreático, além das células enterocromafins (ricas em serotonina),
devem ser objeto de futuros estudos para que se possa ter uma visão mais completa sobre a endocrinologia
do pâncreas do gambá D. albiventris.

Agradecimentos
Para a obtenção de muitos dos resultados discutidos neste capítulo, os autores contaram com o apoio
financeiro da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG), bem como do

BIOLOGIA 180 Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris


Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). A captura dos animais utilizados
nestes estudos somente foi possível mediante autorizações do Ibama. Agradecemos as Editoras Gustav
Fischer Verlag (Annals of Anatomy – Anatomischer Anzaiger) e Springer (Cell & Tissue Research) pelas
autorizações para publicação de algumas fotomicrografias e elétron-micrografias usadas no presente texto.

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Células endócrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris 183 BIOLOGIA


CAPÍTULO 8

Glândulas Paracloacais
de Marsupiais
Helder José* †

Abstract: PARACLOACAL GLANDS OF MARSUPIALS. Scent glands are found in many animal
species. In mammals they are conspicuously present and were described in about 40 sites along the
body. These glands, because of their secretion characteristics, confer a peculiar smell on individuals
of different species and also on individuals of the same species. Because of their characteristics,
the chemical substances secreted by these glands are generically called pheromones. In marsupials,
paracloacal glands are thought to be a form of scent gland and little is known about them. William
Cowper, in 1704, first described these glands and called them “odoriferous bags”. They were then
referred to as anal, rectal, paraproctic, perianal and odoriferous glands. In view of their anatomical
relationships, they are now more appropriately called “paracloacal glands”. They are situated in the
ischio-rectal fossa below the skin and are covered with fat or loose connective tissue. They are oval or
rounded paired structures ranging in number from one to four pairs according to species. Secretion in
the lumen causes the color of the gland to be yellow, pea-green, ochre or pearly. The wall of the glands
consists of three layers: mucosa, a muscular stratum and a connective tissue capsule. The mucosa is
formed by a stratified epithelium that overlies the branching connective tissue cores, which extend
from the lamina propria. This is a secretory epithelium of the holocrine type, whose cells are shed
from the superficial layer into the lumen. These cells are rich in lipid droplets. Between holocrine
epithelial cells are “intercellular lacunae” that contain a dense amorphous material of a glycoprotein
nature. The connective tissue of the lamina propria contains branched flattened-tubular glands whose
branches merge together and form part of the duct system. Various functions have been attributed
to the paraclocal glands, such as defense, hierarchy, reproduction, sexual recognition, and territory
demarcation according to the species considered. Several studies have indicated that these glands
are related to a complex multifunctional behavior.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 185-195, 2012.

*
Faculdade Pitágoras de Linhares, Setor de Biologia, Avenida São Mateus, no. 1458, Araçá,
Linhares, ES, 29901-396, Brasil.
† E-mail: helderjose@ig.com.br

Glândulas paracloacais de marsupiais 185 BIOLOGIA


Introdução
Glândulas odoríferas existem em muitas espécies animais, tanto invertebrados quanto vertebrados.
Nestes últimos, em especial nos mamíferos, elas são comumente encontradas. Foram descritas na maioria
das ordens de mamíferos e, quanto à localização no corpo, em cerca de 40 locais. Uma espécie pode
possuir um sortimento variado de glândulas. Os esquilos-de-chão canadenses e árticos, por exemplo, têm
glândulas no canto da boca, na região anal e na superfície dorsal (Thiesen & Rice, 1976). São glândulas
que, pelas características da secreção, exalam um odor peculiar nos indivíduos de espécies diferentes e,
até mesmo, entre os da mesma espécie. A ocorrência de glândulas odoríferas em muitas espécies mostra
a abrangência do uso da sinalização química, podendo ser a maneira dominante de comunicação entre
os mamíferos. Por suas características, tais substâncias químicas são denominadas genericamente de fe-
romônio. Os feromônios exercem basicamente as funções de comunicação intra e interespecíficas. Entre
as primeiras incluem-se os reconhecimentos individual e de grupo, idade, sexo e estágio reprodutivo;
identificação da área domiciliar e territorial; alerta, defesa, alarme, aflição, dominância e submissão. As
funções interespecíficas podem envolver o reconhecimento individual e da espécie, sinalização da presa
ou predador, alerta e defesa.
Muitas espécies que fazem uso da comunicação química exibem comportamentos característicos,
tais como urinar e esfregar ou arrastar o tórax e a região anal sobre determinados objetos. Com menos
freqüência, algumas outras utilizam os mesmos métodos de marcação esfregando as faces, a cloaca ou
as regiões pudenda e anal, no substrato.
O comportamento de marcação de objetos através de secreções glandulares certamente tem impor-
tante significado social para a espécie. As glândulas paracloacais dos marsupiais são consideradas um
tipo de glândula odorífera e pouco se sabe sobre as mesmas.

Evolução do Conhecimento
William Cowper, em 1704, fez a primeira descrição do trato urogenital de um marsupial macho
(Didelphis virginiana) e afirmou que “imediatamente abaixo da pele, perto da cloaca, encontrei um fino
músculo carnoso envolvendo o prepúcio, e na parte mais baixa do reto, bolsas odoríferas, juntamente com
quatro glândulas mucosas na raiz do pênis...” (Bolliger & Whitten, 1948). Segundo Bolliger & Whitten
(1948), não há dúvida de que o autor se refere às glândulas paracloacais. Subseqüentemente, elas foram
chamadas de glândulas anais, nome aparentemente usado pela primeira vez, por Daubenton (1950),
que mencionou a ocorrência de um par de glândulas anais em Didelphis virginiana. Posteriormente as
glândulas anais foram descritas por vários autores (Carus, 1840; Michel St. Ange, 1856; Garrod, Brass,
1880; Widersheim, 1893; Eggeling, 1893; Disselhorst, 1897; Hill, 1899) em uma grande variedade de
marsupiais (Van den Broek, 1904, apud Bolliger & Whitten, 1948). Este autor descreveu essas glându-
las, com detalhes, em fêmeas de Halmaturus sp., Petrogale penicillata, Cuscus orientalis e Sminthopsis
crassicaudata denominando-as glândulas retais. Verificou que são estruturas produtoras de células, cuja
secreção não se liquefaz como nas glândulas sebáceas. Van den Broek classificou-as, do ponto de vista
morfológico, como glândulas sebáceas modificadas e, fisiologicamente, como glândulas anexas do apa-
relho reprodutor (Van den Broek, 1910, apud Bolliger & Whitten, 1948).
A próxima citação ocorreu na monografia de McKenzie (1919) sobre o trato urogenital de marsupiais,
referindo-se a duas glândulas na região retal de Trichosurus vulpecula e a um par de glândulas sexuais

BIOLOGIA 186 Glândulas paracloacais de marsupiais


acessórias, sem ductos. Schaffer (1925) propôs o termo glândula parapróctica. Schaffer & Hamperl (1926)
pesquisaram essas glândulas em seis espécies de marsupiais, três das quais, neotropicais. Nova descri-
ção apenas ocorreu em 1948, quando Bolliger & Whitten analisaram as agora denominadas glândulas
paracloacais de Trichosurus vulpecula. Elas foram, então, classificadas em: (a) odoríferas ou secretoras
de óleo; e (b) glândulas secretoras de células. Alguns aspectos fisiológicos foram mencionados. Devido
à localização e ao relacionamento anatômico, o termo “paracloacal” parece o mais adequado e tem sido
usado desde então. Poucos estudos histoquímicos, fisiológicos, comportamentais e principalmente mor-
fológicos são ainda encontrados em Thomson & Pears (1962), Green (1963), Munhoz & Merzel (1967),
Allen (1975; 1982), Biggins (1979), Lenzi et al. (1984), Smith (1984a, b), Ferrari et al. (1987), Koch &
Gasse (1991), Krause (1991), Helder-José (1991, 1998) e Bradley & Stoddart (1993). O primeiro estudo
bem detalhado e em nível de microscopia eletrônica de transmissão e varredura aparece em Helder-José
& Freymüller (1995).

Anatomia
As glândulas paracloacais estão localizadas na fossa ísquio-retal, abaixo da pele, ao lado da parede
cloacal (Figura 1). Podem estar envolvidas por tecido conjuntivo frouxo ou imersas em tecido adiposo.
Têm forma que varia do oval (maioria) ao arredondado. O número de glândulas varia de espécie para
espécie, sendo estruturas pareadas: para cada glândula do lado esquerdo existe sua ipsilateral no lado
direito. Um par é encontrado em Didelphis spp., dois pares em Halmaturus ruficolis, Halmaturus Benetti,
Hypsiprymnus sp., Sminthopsis crassicaudata, Gymnobelideus leadbeateri, Cercartetus concinnus, Cer-
cartetus lipidus, Philander frenatus, Lutreolina crassicaudata, Metachirus nudicaudatus e Monodelphis

Figura 1. Glândulas paracloacais maior (MA) e menor (ME) de Metachirus nudicaudatus fêmea. C, cloaca; CA, cauda. Modi-
ficado de Helder-José & Freymüller (1995). Acta Anatomica, v. 153, p. 31-38.

Glândulas paracloacais de marsupiais 187 BIOLOGIA


domestica. Neste caso, um dos pares é maior do que o outro (Figura 1). Três pares existem em Petaurus
breviceps e em Isoodon obesulus e quatro em Trichosurus vulpecula. De cada uma das glândulas emerge
um ducto, que tem disposição paralela. Fundidos ou separados, desembocam na cloaca.
O tamanho glandular pode variar segundo o sexo, status reprodutivo, tamanho corporal e se o ani-
mal se encontra livre ou em cativeiro. As medidas oscilam de 3,15 mm de diâmetro na glândula menor
(amarela), da fêmea de jupati (Metachirus), a 15 mm em Didelphis virginiana.
A secreção contida no lúmen condiciona a cor da glândula: amarela em Cercartetus concinnus e
no par maior de Trichosurus vulpecula, verde-ervilha em Didelphis virginiana, perolácea na glândula
medial (menor) e ocre na glândula lateral (maior) da cuíca Philander frenatus. No jupati Metachirus
nudicaudatus macho, a glândula maior é amarela e a menor é ocre, enquanto que nas fêmeas ocorre o
oposto. Nessa última espécie, a glândula maior da fêmea é homóloga a menor do macho e a glândula
menor da fêmea é homóloga a maior do macho (Helder-José & Freymüller, 1995).
As designações “glândula odorífera” e “glândula de cheiro” devem-se às espécies do gênero ne-
otropical Didelphis (gambás) e do gênero australiano Trichosurus, por terem um par de glândulas cuja
secreção é de odor bem desagradável. Em outras espécies, no entanto, elas têm cheiro quase imperceptível
ao homem.

Microscopia
Histologicamente, as glândulas paracloacais são constituídas por três camadas: mucosa, muscular e
adventícia. A camada mucosa é a mais interna e compreende uma lâmina própria e um epitélio secretor
holócrino, similar àquele das glândulas sebáceas. Esse epitélio está constituído por várias camadas celu-
lares, sendo que a basal possui células pequenas e achatadas, cúbicas ou arredondadas, com núcleos que
acompanham o formato celular e ocupa a maior parte do citoplasma. As células do estrato intermediário
são maiores e de forma poligonal. No citoplasma são observados muitos vacúolos. Reações histoquímicas
específicas mostram que esses vacúolos correspondem à imagem negativa de inclusões (gotículas) lipídicas.
Em algumas espécies há formação de uma única e grande gota que lembra a célula adiposa unilocular. O
núcleo é grande, vesiculoso, com cromatina frouxa e nucléolo evidente. Em M. nudicaudatus as células
superficiais são ainda maiores, esféricas e com as mesmas características das intermediárias (Figura 2).
Ambas as células, intermediárias e superficiais, apresentam no citoplasma periférico um anel homogêneo
e espesso. A ultra-estrutura revelou que esse anel é formado por uma grande quantidade de filamentos
intermediários, ainda mais abundante nas células superficiais. As mitocôndrias e as inclusões lipídicas
são numerosas na região central em torno do núcleo. O retículo endoplasmático granular é escasso e o
complexo de Golgi pouco desenvolvido. Ao longo do epitélio de toda a glândula constata-se a presença
de “espaços lacunares intercelulares”, de forma arredondada, elíptica ou poligonal (Figura 2). Eles são
freqüentemente cheios de uma secreção elétron-densa. Através de cortes seriados, verificou-se que esses
pequenos “lagos de secreção” medem em torno de 8 µm de comprimento, foram observados em ambas
as glândulas e existem em maior número nos machos de M. nudicaudatus (Helder-José, 1991).
Nos cortes histológicos são comuns as imagens de células superficiais intactas desprendendo-se do
epitélio para constituir a secreção, característica de uma glândula holócrina. A secreção contida no lúmen
glandular é abundante e as células intactas na luz têm as mesmas características das superficiais. Com
freqüência, entretanto, não são observados os núcleos, o que indica que essas células se submetem a um

BIOLOGIA 188 Glândulas paracloacais de marsupiais


Figura 2. Fotomicrografia do epitélio secretor holócrino de uma glândula menor de Metachirus nudicaudatus macho. As setas
apontam “lacunas intercelulares”. Coloração: azul de toluidina. Barra: 30 µm. Modificado de Helder-José & Freymüller (1995).
Acta Anatomica, v. 153, p. 31-38.

processo de cariólise. Em algumas glândulas de algumas espécies as células superficiais desintegram-se


completamente formando uma secreção caseosa. O primeiro caso corresponde às “glândulas produtoras de
células” e, o segundo, às “glândulas produtoras de óleo”, na classificação de Bolliger & Whitten (1948). A
lâmina própria é constituída de tecido conjuntivo frouxo bem vascularizada. Em algumas glândulas esse
conjuntivo forma projeções que elevam o epitélio e estabelecem dobras no lúmen da glândula. Mastócitos
têm sido nele encontrados. Em M. nudicaudatus, os mastócitos existem por todo o tecido conjuntivo, em
grande número e em ambas as glândulas paracloacais, maior e menor (Helder-José, 1991; Helder-José
& Freymüller, 1995). Eles possuem forma grosseiramente elíptica e com muitos grânulos de secreção
no citoplasma de diferentes densidades eletrônicas. Seu significado funcional não foi ainda explicado.
A camada intermediária constitui-se de músculo estriado esquelético. Ele é próprio da glândula e, ao
contrário dos outros de mesma classificação, não está associado ao sistema locomotor. Essa capa muscular
está presente em todas as glândulas. A orientação das fibras é variada, existindo fascículos longitudinais,
oblíquos e transversais. Nesse último caso, observa-se que cada fibra é relativamente curta e não faz a
volta completa na glândula. Em Metachirus fêmea, a capa muscular da glândula maior (ocre) é incompleta
e assume a forma da lua quarto-minguante, enquanto que a glândula menor (amarela) é completamente
envolvida por ela. Nos machos ocorre o inverso.
Externamente, envolvendo toda a glândula, existe uma cápsula de tecido conjuntivo denso, a ad-
ventícia, que tem continuidade com os tecidos adjacentes. Como a lâmina própria, ela é igualmente bem
vascularizada.

Glândulas paracloacais de marsupiais 189 BIOLOGIA


Figura 3. Esquema mostrando a arquitetura de uma glândula paracloacal cortada transversalmente. As fibras musculares estriadas
esqueléticas não foram desenhadas para deixar visível os sistemas ramificados de glândulas tubulares (GT). Desenho baseado
nos estudos de Helder-José (1991) e Helder-José & Freymüller (1995) sobre o Metachirus nudicaudatus. D, ducto central ex-
cretor; S, secreção do epitélio holócrino.

Glândulas Tubulares
No tecido conjuntivo da lâmina própria, na parede das glândulas paracloacais, existem glândulas
tubulares achatadas. Helder-José & Fryeymüller (1995) tornaram evidente a arquitetura dessas glându-
las em Metachirus através da reconstrução de cortes semi-seriados e sua visualização ao microscópio
eletrônico de varredura após dissociação das camadas adventícia e muscular (Figura 3).
À altura mediana das glândulas, começam a surgir, em fundo cego, glândulas tubulares achatadas.
Muitas outras aparecem em diferentes níveis, anastomosam-se (adquirindo aspecto arboriforme) e, na
sua emergência, passam a fazer parte de um sistema de ductos (Figura 3). Essas glândulas tubulares são
constituídas por epitélio prismático simples alto, em determinados locais, e baixo em outros, podendo
existir ambos num mesmo nível de corte. As “células escuras”, predominantes nessas glândulas (Figura 4),
possuem núcleo basal vesiculoso com nucléolo evidente. O retículo endoplasmático granular é a organela
mais destacada. Com cisternas bem dilatadas, está distribuído por todas as regiões laterais, basal e parte
do ápice celular. O complexo de Golgi também é muito desenvolvido e situado na região supranuclear
(Figura 4). No ápice celular observam-se muitos grânulos de secreção elétron-densos. Vários autores
referem-se a essas glândulas como do tipo apócrino. Intercalado às células escuras, existe um outro tipo
celular, descrito primeiramente por Helder-José (1991) em Metachirus nudicaudatus. É uma célula mais
volumosa (com a região apical projetando-se para o lúmen), núcleo grande, central, vesiculoso e cro-

BIOLOGIA 190 Glândulas paracloacais de marsupiais


Figura 4. Fotomicrografia de glândula tubular (GT) evidenciando as células escuras (cabeça de seta menor) e claras (ca-
beça de seta maior). A seta aponta a imagem negativa do complexo de Golgi na região supranuclear. Glândula menor de
Metachirus nudicaudatus fêmea. FM, fibras musculares estriadas esqueléticas. Coloração: azul de toluidina. Modificado
de Helder-José & Freymüller (1995). Acta Anatomica, v. 153, p. 31-38.

matina frouxa (Figura 4). Por se mostrar translúcida à microscopia de luz e eletrônica, e não apresentar
reatividade aos corantes histológicos e histoquímicos, foi designada “célula clara”.
Entre as células escura e clara e a membrana basal estão presentes células mioepiteliais com seus
citoplasmas caracteristicamente carregados de miofilamentos. Acredita-se que a contração dessas células
impulsione a secreção das glândulas tubulares para o meio externo.

Sistema de Ductos
Cada ducto excretor que emerge das glândulas paracloacais é, de fato, segundo os cortes histoló-
gicos, um sistema de ductos: um central mais calibroso de epitélio estratificado, rodeado por outros de
epitélio simples ou estratificado bilaminar. O ducto central provém do afunilamento da glândula de epi-
télio holócrino (cavidade central), enquanto que os outros são resultantes da ramificação das glândulas
tubulares da lâmina própria. Distalmente, os ductos periféricos fundem-se ao central, tornando-se único
aproximadamente no 1/3 proximal da sua extensão em direção à mucosa cloacal (Figura 3).

Histoquímica
O estudo histoquímico mais minucioso encontra-se em Munhoz & Merzel (1967). Por meio dos
métodos acidoperiódico-Schiff, Alcian blue e azul de toluidina em diferentes pH, foram detectados

Glândulas paracloacais de marsupiais 191 BIOLOGIA


polissacarídeos com grupos ácidos carboxílicos e neutros, além de sialomucinas, na substância amorfa
contida na cavidade central, na secreção e no ápice das células das glândulas tubulares.
Os métodos histoquímicos para proteínas Ninhydrina-Schiff, Millon, Sakagushi, ferrocianeto férrico,
tioglicolato-ferrocianeto férrico e p-dimetilaminobenzoaldeído (DMAB)-nitrito revelaram a presença de
grande quantidade de grupos amino, fenólico, guanidina, dissulfeto e sulfidrila (correspondendo à lisina,
hidroxilisina, tirosina, arginina e cistina) nas células do epitélio secretor holócrino, células descamadas
no lúmen central, secreção e ápice das células das glândulas tubulares.
Assim, é provável que os grânulos de secreção das células escuras das glândulas tubulares, bem
como sua secreção luminal, formem um complexo “carboidrato-proteína”, uma glicoproteína.
Sudan black B, O2-Schiff, teste de Baker, reação digitonina e azul do Nilo, que são métodos para
detecção de lipídios, mostraram que os vacúolos das células do epitélio holócrino e, conseqüentemente,
a secreção da cavidade central contêm glicerídeos insaturados.

Aspectos Parasitológicos
As glândulas odoríferas paracloacais dos marsupiais do gênero Didelphis (gambás) têm sido alvo
também de estudos parasitológicos. Elas servem como reservatórios de Trypanosoma cruzi, que foram
detectados em Didelphis marsupialis (Naiff et al., 1987; Steindel et al. 1988) e em Didelphis albiven-
tris (Fernandes et al. 1989) naturalmente infectados. Deane et al. (1984) e Lenzi et al. (1984) fizeram
estudos mostrando a inter-relação entre o hospedeiro (Didelphis marsupialis) e o Trypanosoma cruzi,
promovendo infecção experimental nas glândulas odoríferas paracloacais. Tais pesquisas são de grande
interesse médico-parasitológico, pois esses animais silvestres revestem-se de importância no que concerne
à epidemiologia da doença de Chagas, pela possibilidade de transmitirem o parasita por outras vias que
não as usuais.

Fisiologia, Funções e Comportamento


A espécie australiana Trichosurus vulpecula e o gênero neotropical Didelphis possuem glându-
las paracloacais com secreção oleosa e de odor muito desagradável. Em Trichosurus, o cheiro é mais
pronunciado nos machos sexualmente maturos, do que nas fêmeas. Essa secreção, produzida pelas
glândulas do par anterior e de maior tamanho, foi coletada e posta em tecido de celulose. O extrato
dessa glândula proveniente de fêmeas causa apenas uma reação de farejamento nos machos. Algumas
fêmeas, ao contrário, quando expostas à secreção dos machos, exibem sua característica postura de
ameaça. Elas erguem-se sobre as patas traseiras e curvam-se para a frente em direção à fonte do estímulo,
com as patas dianteiras abertas. Nessa postura, o animal usualmente golpeia sua cauda ruidosamente e
emite um repetido e agudo “grito” de repreensão. Esse comportamento é ainda mais marcante quando
a secreção de um macho é exibida para outro macho da mesma espécie (Thomson & Pears, 1962).
Segundo esses autores, as observações sugerem que a secreção das glândulas paracloacais, nesse caso,
é de considerável importância no reconhecimento sexual e provavelmente na marcação territorial.
O cheiro repugnante e a liberação de boa quantidade de secreção, tanto em Trichosurus quanto em
Didelphis, quando o animal está incitado pelo manuseio, luta, acuado ou por outro estímulo, sugerem
que eles também desempenham papel na defesa.

BIOLOGIA 192 Glândulas paracloacais de marsupiais


Allen (1982), Smith (1984a) e Helder-José (1998) observaram que populações naturais que possuíam
grandes glândulas anexas, do aparelho reprodutor masculino, também possuíam glândulas paracloacais
bem desenvolvidas. Nos machos de determinadas espécies algumas dessas glândulas passam por um ciclo
sazonal de desenvolvimento, as quais aumentam de tamanho no período reprodutivo e coincidem com
uma elevação na concentração de testosterona. A castração causa significativa diminuição no tamanho
dessa glândula, enquanto que a reposição hormonal restabelece a condição pré-castrada (Allen, 1975;
Biggins, 1979; Bradley & Stoddart, 1993; Helder-José, 1998).
A glândula paracloacal menor (amarela) da fêmea de Metachirus nudicaudatus (jupati), ao contrário,
atrofia o epitélio secretor no período reprodutivo, enquanto que no período não-reprodutivo ele se resta-
belece. A ovarectomia causa a mesma resposta histofisiológica do período não-reprodutivo, enquanto que
a ovarectomia, seguida de reposição com estradiol, causa resposta similar àquela do período reprodutivo
(Helder-José, 1998). Nas fêmeas de Trichosurus vulpecula, o tamanho das glândulas paracloacais não
foi correlacionado com a atividade sexual (Thomsom & Pears, 1962).
Os dados obtidos mostram que algumas glândulas paracloacais estão sob influência da testosterona,
ou de estrogênios, e, por conseguinte, relacionadas com a reprodução.
A resposta mais marcante ocorreu com a cuíca-de-quatro-olhos cinza Philander frenatus (observação
pessoal). Um casal dessa espécie foi mantido em cativeiro por cerca de 8 meses, em gaiolas separadas,
mas justapostas. Ao final desse período a glândula menor do macho, que mede normalmente 5 mm de
diâmetro, passou a ter 15 mm, e a maior, com 8 mm, passou para 20 mm. Esse fato foi associado com o
comportamento do macho. Na maior parte do tempo ele podia ser visto andando de um lado a outro, na
face da gaiola, voltado para a fêmea, como uma pessoa impaciente. Ele intencionava, nitidamente, passar
para a gaiola da fêmea. Nesse caso, as glândulas estariam, provavelmente, relacionadas com a atividade
sexual. Estudos especificamente delineados devem ser realizados para se comprovar a veracidade desta
observação.
A função das glândulas paracloacais de Petaurus breviceps foi correlacionada com a hierarquia
social do grupo familiar, onde os machos, que ocupam as mais altas posições sociais, tendem a ter as
maiores glândulas paracloacais, as maiores larguras escrotais, as maiores concentrações de testosterona
plasmática e o maior peso corporal (Bradley & Stoddart, 1993).
Sinais de degeneração testicular após seis meses da remoção da “glândula produtora de células” de
Trichosurus vulpecula carecem ainda de confirmação (Bolliger & Whitten, 1948).

Conclusões
Entre os mamíferos, as glândulas paracloacais podem ser consideradas características dos marsu-
piais. Embora vários autores afirmem que são glândulas sebáceas modificadas, devido às similaridades
morfológicas e fisiológicas, nenhum estudo mais contundente foi feito para corroborar tal idéia. Além
disso, apesar de existirem glândulas paracloacais nos répteis e anfíbios, nenhum estudo foi realizado para
estabelecer uma correlação filogenética. Assim, sua origem continua obscura.
Possuem uma arquitetura peculiar: várias unidades ramificadas de glândulas tubulares achatadas e
inseridas na parede (tecido conjuntivo da lâmina própria) da glândula de aspecto vesicular. Ou seja, uma
glândula dentro de outra. Como conseqüência, existem dois tipos de secreção: uma de natureza lipídica,

Glândulas paracloacais de marsupiais 193 BIOLOGIA


proveniente do epitélio secretor holócrino da vesícula, e outra glicoprotéica, das glândulas tubulares.
O material amorfo glicoprotéico das “lacunas intercelulares” no epitélio secretor holócrino constitui o
terceiro tipo de secreção.
A variação no número de glândulas de espécie para espécie e a diversidade em cor, tamanho, odor,
tipos de secreção e, provavelmente, composição química tornam as glândulas paracloacais um complexo
morfofisiológico relacionado com um repertório comportamental multifuncional, ainda muito pouco
conhecido.

Agradecimentos
Sou grato ao Centro de Microscopia Eletrônica (UNIFESP), onde foram feitas as micrografias e o
processamento do material.

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Glândulas paracloacais de marsupiais 195 BIOLOGIA


Foto: Nilton Cáceres
CAPÍTULO 9

Espermatogênese no Gambá
Didelphis albiventris
Gualter F. de Queiroz* †
José C. Nogueira**

Abstract: Spermatogenesis in the Opossum Didelphis albiventris. The evaluation of


testicular activity as judged by the intrinsic spermatogenic yield and testosterone production
during the mating and non-mating periods of the annual reproductive cycle is fundamental for
the understanding of the reproductive biology of Didelphis albiventris. The same cell types
present within the seminiferous tubules of eutherian mammals are also found in marsupials.
Minor differences include the reduced spermatogonial nuclear size and the early elongation of
the spermatids during the cycle of the seminiferous epithelium (CSE). These spermatid nuclei
become bifid in shape, a feature probably found only within the seminiferous epithelium of
American marsupials. The duration of the CSE of South American D. albiventris opossum is the
longest among mammals to date. The kinetics of spermatogenesis of D. albiventris is similar to
that reported for Australian marsupials. Owing to the low efficiency of spermatogonial mitosis,
the spermatogenic yield of D. albiventris is inferior to that reported for eutherian mammals;
however, only a few degenerating germ cells during the intermediate phases of spermatogenesis
are seen. Volumetric proportions of the testicular components of marsupials are comparable to
those of eutherian mammals (more than 70% of testicular parenchyma consists of seminiferous
tubules). However, the mean tubule diameter is considerably larger in marsupials which possibly
accounts for the small tubular length in this species, as the tubular length per volume unit is
inversely related to its cross section area. The histological analysis of the testis of D. albiventris
does not present significant differences between the mating and non-mating periods, except for
the volumetric proportions of Leydig cells which increase approximately 40% in the mating
period, coincidently with pronounced increase of plasma testosterone levels. Higher testoste-

*
Faculdade de Medicina de Barbacena. Praça Presidente Antônio Carlos, nº8, Centro, Barbacena,
MG, 36.202-336, Brasil.
Departamento de Morfologia. ICB. Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal 486,
**

Belo Horizonte, 31270-901, Brasil.


† Autor correspondente: jocano1937@gmail.com

Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 197 BIOLOGIA


rone peaks are seen during the morning blood sampling which is probably a consequence of
the nocturnal habits of this marsupial. Daily sperm production of D. albiventris is very low and
comparable to that of humans. In the latter, daily sperm production is considered as the least
efficient of all mammals studied to date. The reason for the low daily sperm production of D.
albiventris can probably be attributed to the long duration of the CSE in this species as well as
to its low intrinsic spermatogenic yield.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 197-213, 2012.

Introdução
No testículo de mamíferos distinguem-se, do ponto de vista morfofuncional, dois compartimentos
básicos: 1) compartimento intertubular ou intersticial, contendo células e fibras do tecido conjuntivo,
vasos sanguíneos e linfáticos e, sobretudo, as células de Leydig - principal fonte de andrógenos do orga-
nismo; 2) compartimento tubular, representado pelos túbulos seminíferos, no interior dos quais ocorre a
gametogênese. A espermatogênese é um processo definido como o conjunto de divisões e transformações
através das quais células-tronco, as espermatogônias, dão origem aos gametas masculinos, os esperma-
tozóides (Castro & Cardoso, 1997).
Considera-se a espermatogênese como um processo complexo e geralmente dividido em três fases
distintas: 1) fase proliferativa ou espermatogonial, na qual as espermatogônias proliferam e dão origem
aos espermatócitos primários e, ao mesmo tempo, renovam a população espermatogonial, necessária para
a continuação do processo; 2) fase meiótica, que envolve divisões reducionais dos espermatócitos, resul-
tando na formação de células haplóides, as espermátides; 3) fase espermiogênica ou de diferenciação, na
qual as espermátides, mediante uma série de modificações celulares, transformam-se em espermatozóides
(Clermont, 1972; Russel et al., 1990; Castro & Cardoso, 1997).
Em mamíferos eutérios, a espermatogênese tem sido bem estudada com o emprego de diferen-
tes metodologias, resultando em vasta bibliografia a esse respeito, onde se destacam os estudos de
Roosen-Runge & Giesel (1950), Clermont (1962), Foote et al. (1972), Grocock & Clarke (1976),
Swierstra & Foote (1963), Torres et al. (1983), Russel et al. (1990). Também refletindo a importân-
cia desse assunto, várias revisões enfocam os diferentes aspectos da espermatogênese em animais
de laboratório, animais selvagens e domésticos, salientado-se as de Amann (1970), Courot et al.
(1970), Berndtson (1977), Setchell (1978), Russel et al. (1990), Castro & Cardoso (1997) e França
& Russel (1998).
Contrastando com a abundância de dados obtidos em mamíferos eutérios, são escassos os estudos
sobre espermatogênese em marsupiais (mamíferos metatérios), e estes referem-se especificamente a mar-
supiais australianos (Mason & Blackshaw, 1973; Setchell & Carrick 1973) e ao gambá sul-americano
Didelphis albiventris (Orsi & Ferreira, 1978; Queiroz & Nogueira, 1992; Queiroz et al., 1995). Por outro
lado, Nogueira (1988), estudando a anatomia e biometria do sistema genital masculino de D. albiven-
tris durante o ciclo reprodutivo anual, encontrou variações ponderais nas glândulas genitais acessórias,
indicativas de atividade secretória sazonal, contrastando, entretanto, com o verificado nos testículos e
epidídimos. Esses achados sugeriram a necessidade de uma avaliação mais acurada da atividade testicu-
lar, compreendendo o rendimento intrínseco da espermatogênese e a produção de testosterona, durante
os períodos de acasalamento e não-acasalamento, para a melhor compreensão da biologia reprodutiva
de D. albiventris.

BIOLOGIA 198 Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris


Figuras 1, 2, 3 e 4. Fotomicrografias de túbulos seminíferos de gambá Didelphis albiventris. As fotos são representativas,
respectivamente, dos estágios 1, 2, 3 e 4 do ciclo do epitélio seminífero classificado pelo método da morfologia tubular. A – es-
permatogônia tipo A. PL – espermatócito primário em preleptóteno. L – espermatócito primário em leptóteno. Z – espermatócito
primário em zigóteno. PQ – espermatócito primário em paquíteno. D – espermatócito primário em diplóteno. II – espermatócitos
secundários. M – figura de divisão meiótica. AL – espermátide alongada. S – célula de Sertoli. Hematoxilina eosina. 500x.
Autorização (CSIRO Publishing): Reprod. Fert Develop., v. 4, p. 213-222, 1992.

Epitélio Seminífero dos Marsupiais


Nos túbulos seminíferos dos marsupiais, além das células de Sertoli, são encontrados os mesmos
tipos de células espermatogênicas descritas nos mamíferos eutérios, distribuídas em limitado número
de associações de composição fixa, designadas estágios do ciclo do epitélio seminífero (Sapsford et al.,
1967, 1969; Mason & Blackshaw, 1973; Setchell & Carrick, 1973; Inns, 1976; Orsi & Ferreira, 1978;
Queiroz & Nogueira, 1992).
O exame de secções transversais de túbulos seminíferos de marsupiais, via de regra, em cada sec-
ção, permite a observação de somente uma única associação celular característica de um estágio, cons-
tando de uma ou duas gerações de espermatogônias, junto à membrana basal, uma ou duas gerações de
espermatócitos e, na borda luminal do túbulo, a geração de espermátides com o formato arredondado,
alongado ou ambos.

Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 199 BIOLOGIA


O ciclo do epitélio seminífero (CES) do gambá D. albiventris foi estudado pelos métodos acrossô-
mico (Orsi & Ferreira, 1978) e da morfologia tubular (Queiroz & Nogueira, 1992). O primeiro baseia-se
nas modificações do sistema acrossômico das espermátides durante a espermiogênese, em cortes corados
pelo PAS + hematoxilina. O segundo é baseado nas transformações morfológicas dos núcleos das células
espermatogênicas, na presença de divisões meióticas e na posição de espermátides no epitélio seminífero
em preparações histológicas coradas pela hematoxilina-eosina.
Pelo método acrossômico são definidos 10 estágios no gambá. Já o método da morfologia tubular
permite a identificação de oito estágios. Neste, os estágios I, II e III são ligeiramente mais frequentes que
os estágios V, VI, VII e VIII que sucedem à segunda divisão meiótica, que ocorre no estágio IV (Figuras
1, 2, 3, 4; Figuras 5, 6, 7, 8).
A morfologia nuclear dos tipos celulares encontrados no epitélio seminífero do gambá D. albiven-
tris é semelhante à observada em mamíferos domésticos. As pequenas diferenças estão nas dimensões

Figuras 5, 6, 7 e 8. Fotomicrografias de túbulos seminíferos de gambá Didelphis albiventris. As fotos são representativas,
respectivamente, dos estágios 5, 6, 7 e 8 do ciclo do epitélio seminífero classificado pelo método da morfologia tubular. A – es-
permatogônia tipo A. B – espermatogônia tipo B. PQ – espermatócito primário em paquíteno. AR – espermátide arredondada.
AL – espermátide alongada. CR – corpo residual. S – célula de Sertoli. Hematoxilina-eosina. 500x. Autorização (CSIRO Pu-
blishing): Reprod. Fert. Develop., v. 4, p. 213-222, 1992.

BIOLOGIA 200 Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris


reduzidas dos núcleos de espermatogônias e no precoce alongamento das espermátides no CES, posi-
cionando-se, inicialmente, em ângulo reto em relação à cauda e, posteriormente, com o aparecimento
da forma bífida, característica provavelmente encontrada apenas no epitélio seminífero de marsupiais
americanos. As células de Sertoli apresentam núcleos volumosos, irregularmente ovóides, e um grande
nucléolo. Frequentemente os núcleos dessas células são vistos afastados da membrana basal, quase na
altura dos espermatócitos primários.

Duração do Ciclo do Epitélio Seminífero


A estimativa da duração da série de alterações que ocorrem em uma determinada área do epitélio
seminífero entre dois aparecimentos sucessivos de uma mesma associação celular, ou seja, o ciclo do
epitélio seminífero, é feita através de análise radioautográfica.

Figuras 9, 10 e 11. Radioautografia de túbulos seminíferos de gambá Didelphis albiventris, respectivamente, 1 hora (estágio
2), 7 dias (estágio 3) e 14 dias (final do estágio 7) após a injeção de timidina triciada. L – leptóteno. Z – zigóteno. AR –
espermátide arredondada. AL – espermátide alongada. 250x. Autorização (CSIRO Publishing): Reprod. Fert. Develop., v.
4, p. 213-222, 1992.

Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 201 BIOLOGIA


Figura 12. Diagrama da espermatogênese do gambá Didelphis albiventris. Os algarismos romanos indicam os ciclos do epitélio
seminífero. As colunas representam os estágios dos ciclos e suas larguras são proporcionais às freqüências relativas dos estágios.
A duração de um ciclo é de 17,3 dias. As letras indicam as associações celulares encontradas em cada estágio do ciclo: SPG
A - espermatogônia do tipo A; L - espermatócito primário em leptóteno; Z - espermatócito primário em zigóteno; PQ - esper-
matócito primário em paquíteno; D - espermatócito primário em diplóteno; II - espermatócito secundário; AR - espermátide
arredondada; AL - espermátide alongada; SPZ - espermatozóide. As cabeças de seta indicam a posição das células marcadas
mais avançadas nos diferentes intevalos de tempo após a injeção de timidina triciada.

Segundo Clermont (1972), as análises radioautográficas de secções de túbulos seminíferos con-


tendo células espermatogênicas marcadas, particularmente aquelas mais avançadas no ciclo do epitélio
seminífero, em determinado tempo após a injeção do radioisótopo e quando associadas ao conhecimento
das frequências relativas dos estágios do ciclo do epitélio seminífero, são os dados necessários para se
estimar a duração do ciclo do epitélio seminífero (Figuras 9, 10, 11).
No gambá, Didelphis albiventris, a duração do ciclo do epitélio seminífero foi estimada em 17,3
dias (Queiroz & Nogueira,1992). Este valor, comparado com o de marsupiais australianos dos gêneros
Macropus e Trichosurus (Setchell & Carrick, 1973), é ligeiramente superior (Tabela 1).
Confrontado com os CES dos eutérios, nos quais a duração do ciclo varia de 6,7 dias no “bank
vole”, (roedor silvestre (Grocock & Clark, 1976), a 16,0 dias no homem: (Heller & Clermont, 1976), o
CES dos marsupiais pode ser classificado como sendo de longa duração.
Apesar da duração do CES poder ser determinada com apreciável grau de exatidão, a obtenção
do valor correspondente à duração do processo espermatogênico completo é apenas uma aproxima-
ção, já que implica no conhecimento do ponto exato do ciclo onde surge a espermatogônia A-tronco
(Clermont, 1972).
Nos marsupiais, a avaliação da duração do CES foi feita considerando que o processo estenderia
desde espermatogônia A no estágio 1 até a liberação de espermatozóides no estágio 8, segundo o método

BIOLOGIA 202 Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris


Tabela 1. Estimativa da duração do ciclo do epitélio seminífero do gambá Didelphis albiventris.

Células marcadas do epitélio Intervalo a partir da Duração


seminífero em marcação dos de um
Tempos fase mais avançada da espermatócitos ciclo (dias)
após injeção espermatogênese primários em leptóteno
de timidina
triciada Baseado Baseado
Tipo Nº de ciclos Tempo no ponto no ponto
Estágio Ciclo inicial de intermediário
celular percorridos (dias)
marcação de marcação

1h Leptóteno 2 II – – – –

7d Zigóteno 3 II 0,40 6,96 17,40 17,22

14 d Paquíteno 7 II 0,80 13,96 17,36 –

17,33 ± 0,90 (média ± D.P.)

da morfologia tubular. Isso significa que a duração do CES do gambá D. albiventris é de 69,2 dias, ou seja,
17,3 dias referentes a um ciclo multiplicado por 4 (Figura 12). Porém, se admitirmos que em marsupiais
a cinética da espermatogênese possa ser semelhante à de mamíferos eutérios, esta duração aumentaria
para 77,8 dias, correspondendo a 4,5 ciclos, conforme preconizado por Amann & Schanbacher (1983).
Quanto à duração das várias etapas da espermatogênese, estimadas com base na duração dos está-
gios do CES, verifica-se que no gambá os valores calculados são de 8,5 dias para a fase pré-divisional
do ciclo; 8,0 dias para a fase pós-divisional; 25,8 dias para a pró-fase meiótica; 0,8 dia para as divisões
meióticas, e 25,3 dias para a espermiogênese. Todos esses valores assemelham-se aos encontrados por
Setchell & Carrick (1973) em marsupiais australianos.

População Celular, Diâmetro Tubular, Proporções Volumétricas,


Volume e Comprimento Total dos Túbulos Seminíferos
Dados sobre a população celular dos túbulos seminíferos podem ser obtidos através da contagem
de células em secções transversais de túbulos em preparações histológicas coradas pela hematoxilina-
-eosina. Os números encontrados são corrigidos para o diâmetro nuclear, exceto o número de células de
Sertoli que se corrige pelo diâmetro nucleolar.
Com base em dados obtidos da contagem destas células, tem-se avaliado, desde a década de 50
(Roosen-Runge & Giesel, 1950), o padrão de multiplicação das espermatogônias e o rendimento da
espermatogênese em mamíferos eutérios.

Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 203 BIOLOGIA


Em marsupiais, Queiroz & Nogueira (1992) apresentaram números celulares encontrados por sec-
ção transversal de túbulo seminífero e valores referentes ao rendimento da espermatogênese, obtidos de
gambás, D. albiventris, sacrificados no período em que as glândulas genitais acessórias apresentam-se
mais pesadas (agosto a dezembro – período de acasalamento) e no período de não-acasalamento (feve-
reiro a maio).
Os números de células espermatogênicas, bem como de células de Sertoli, não apresentaram variação
significativa entre os dois períodos. Todos os valores obtidos mostraram-se estáveis, sendo discretamente
superiores nos animais sacrificados no período de não-acasalamento, acompanhando, na mesma propor-
ção, os aumentos verificados no peso e volume testiculares (Tabela 2).
Esta superioridade, verificada no período em que a atividade sexual do animal encontra-se reduzi-
da, pode ser atribuída à melhor condição orgânica dos animais, em função da maior disponibilidade de
alimentos após a precipitação pluviométrica abundante, que antecede e ainda ocorre nesta época. Outros
elementos, como fotoperíodo e temperatura, parecem ser pouco relevantes para a atividade reprodutiva de

Tabela 2. Peso corporal, medidas testiculares e número de células por secção transversal de túbulo seminífero de gambás
Didelphis albiventris sacrificados nos períodos de acasalamento e não-acasalamento.

n Acasalamento n Não-acasalamento Diferença (%) Significância da


Média ± D.P. Média ± D.P. diferença (%)

Peso corporal (g) 16 1291,0 ± 228,0 16 1297,0 ± 211,0 0,39 n.s.


Peso do testículo (g) 32 0,88 ± 0,10 32 0,95 ± 0,18 7,95 n.s.
Peso do parênquima
testicular (g) 16 0,84 ± 0,10 16 0,92 ± 0,18 9,52 n.s.
Volume do testículo (ml) 16 0,79 ± 0,10 16 0,85 ± 0,16 7,59 n.s.
Volume do parênquima
testicular (ml) 16 0,75 ± 0,10 16 0,81 ± 0,16 8,00 n.s.
Volume total corrigido dos
túbulos seminíferos (ml) 16 0,37 ± 0,06 16 0,43 ± 0,08 16,21 n.s.

Número de células*

Espermatogônia A 16 1,14 ± 0,40 16 1,26 ± 0,48 10,52 n.s.


Espermatogônia B 16 8,03 ± 1,10 16 8,10 ± 1,07 0,87 n.s.
Espermatócito I
Jovem (zigóteno) 16 14,17 ± 1,83 16 14,58 ± 1,81 2,89 n.s.
Espermatócito I
Velho (diplóteno) 16 13,88 ± 2,24 16 14,22 ± 1,64 2,44 n.s.
Espermátide arredondada 16 52,77 ± 6,54 16 53,43 ± 7,00 1,25 n.s.
Célula de Sertoli 16 15,00 ± 1,10 16 16,10 ± 1,40 7,33 n.s.

* Números corrigidos segundo Amann (1962).


n.s. não significativo.

BIOLOGIA 204 Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris


machos. Tais fatores, ao contrário do que se observa em regiões temperadas, apresentam menor variação
durante o ano, nos trópicos, onde as temperaturas máxima e mínima são mais próximas, o mesmo ocorren-
do com a duração dos dias. A uniformidade dos números celulares encontrados nos dois períodos indica,
assim, que a produção espermática do gambá não parece ser influenciada pela época do ano nos trópicos.
Comparados com os valores conhecidos em alguns mamíferos eutérios, verifica-se que a população
celular e o rendimento da espermatogênese de gambás são bem inferiores. O coeficiente de eficiência de
mitoses espermatogoniais, que corresponde à razão média observada entre o número de espermatogônias
A no estágio 1 e o número de espermatócitos primários em zigóteno no estágio 2 do CES, foi estimado
em 1:12. Esse valor é menor do que os valores encontrados para o rato (Clermont, 1962), o cão (Foote
et al., 1972), o carneiro, o gado bovino e o porco (Ortavant et al., 1977), porém semelhante ao do coelho
(Swierstra & Foote, 1963) e muito mais alto do que o registrado para o homem (Clermont, 1966).
De acordo com o coeficiente de eficiência de mitoses espermatogoniais, um número teórico de 48
espermátides arredondadas pode ser esperado de cada espermatogônia A-tronco do gambá D. albiven-
tris. O rendimento geral da espermatogênese, expresso pela razão entre o número de espermatogônias A
no estágio 1 e o número de espermátides arredondadas no mesmo estágio (1: 44), mostrou que 92% do
número esperado de espermátides foi alcançado, indicando, assim, que o processo espermatogênico dessa
espécie é pouco afetado por degenerações em suas fases intermediárias. Este fato pode ser confirmado
verificando-se que, durante a prófase meiótica, a razão entre os números de espermatócitos primários
em leptóteno e em paquíteno é de 1:1 e o rendimento meiótico, ou seja, a razão entre o número de es-
permatócitos primários velhos em diplóteno e o número de espermátides arredondadas, foi de 1: 3,8. No
primeiro caso, verifica-se que não há perda perceptível, enquanto no rendimento meiótico, as perdas são
de apenas 5% (Tabela 3).
As células de Sertoli de mamíferos adultos não se dividem, mantendo, portanto, o seu número
constante no epitélio seminífero. As razões entre o número de células de Sertoli e os números de células
espermatogênicas (índices de célula de Sertoli) encontrados no gambá D. albiventris mostram que as
populações de espermatogônias A, espermatócitos primários e espermátides arredondadas, encontradas
nos animais sacrificados nos períodos de acasalamento e não-acasalamento, mantiveram-se constantes,

Tabela 3. Razões entre tipos celulares por secção transversal de túbulo seminífero de gambás Didelphis albiventris.
Espermatócito I Espermatócito I
Espermatogônia Espermatogônia Espermátide
Tipo celular jovem velho
A B arredondada
(zigóteno) (diplóteno)

Célula de Sertoli 1:0,1 1:0,5 1:0,9 1:0,9 1:3,4


Espermatogônia A 1:6,7 1:12,0 1:11,7 1:44,2
Espermatogônia B 1:1,8 1:1,7 1:6,6
Espermatócito I
jovem (zigóteno) 1:1,0 1:3,7
Espermatócito I
velho (diplóteno) 1:3,8

Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 205 BIOLOGIA


indicando que a produção de células espermatogênicas desde espermatogônias até espermátides é contínua
e igual em ritmo nos dois períodos, não sendo afetada, portanto, por variação sazonal.
Estes dados concordam com relatos de Cerqueira (1984), que estudou o ciclo reprodutivo do gambá
D. albiventris no Nordeste brasileiro, baseando-se em observações de campo, em fatores ecológicos e no
estado dos órgãos sexuais, especialmente de fêmeas. Segundo este autor, apesar das fêmeas apresentarem
uma estação reprodutiva cujo cio é controlado por fatores ambientais (principalmente a precipitação
pluviométrica), os machos estão sempre prontos à cópula.
Biggers (1966) estudou a histologia reprodutiva do Didelphis virginiana na América do Norte e
Didelphis marsupialis na América Central e igualmente constatou que os machos não apresentam um
período de total repouso sexual. As fêmeas têm sua fertilidade sob a dependência do ambiente e os ma-
chos estão sempre férteis. A reprodução tem seu lugar quando as condições são favoráveis, fato também
constatado por Renfree et al. (1981) no marsupial australiano Macropus eugenii.
Os valores registrados para o diâmetro de túbulos seminíferos de marsupiais (Moore & Morgan,
1942; Sharman & Calaby, 1964; Smith et al., 1969; Poole, 1973; Woolley, 1975; Setchell, 1977; Inns,
1982) mostram que, nesses animais, os túbulos seminíferos são, via de regra, mais largos que nos ma-
míferos eutérios.
Assim, valores como 210,4 mm encontrados no túbulo seminífero do boi (Swierstra, 1966), 159,4
mm no cavalo (Swierstra et al., 1974), 230,7 mm no tatu (Torres et al., 1983), ou 270,0 mm no carneiro
(Hochereau-De Reviers et al., 1990) são modestos quando comparados com os 510 mm de largura do
túbulo seminífero do marsupial dasiurídeo Sminthropsis crascicaudata, com apenas 18 gramas de massa
corporal (Woolley, 1975), e os 355 mm de Perameles nasuta (Setchell, 1977).
No gambá D. albiventris, o valor médio corrigido (279,1 mm) obtido para o diâmetro tubular (Queiroz
& Nogueira, 1992) compara-se aos menores valores encontrados em marsupiais australianos da família
Macropodidae (Poole, 1973; Setchell, 1977) e situa-se um pouco acima dos 250 mm registrado para o
gambá norte-americano Didelphis virginiana por Moore & Morgan (1942) (Tabela 4).
A queda em 3,5% nas proporções volumétricas de túbulos seminíferos e de estroma nos animais no
período de acasalamento coincide com a elevação de 9,0 para 12,5% no volume percentual de células de
Leydig neste período. Essa maior proporção volumétrica de células de Leydig foi também observada por
Wilson & Bourne (1984) em Antechinus minimus maritimus, na mesma fase, associada a outras modifi-
cações morfológicas, especialmente no citoplasma dessas células, indicando maior atividade funcional.
As células de Leydig, através de sua atividade esteroidogênica, são as principais produtoras dos
andrógenos requeridos para a manutenção da espermatogênese e para a estimulação das glândulas ge-
nitais acessórias. A isso pode ser atribuído, no período de acasalamento, o maior desenvolvimento da
próstata e dos três pares de glândulas bulbouretrais, conforme encontrado por Nogueira (1988) também
em D. albiventris.
O volume dos túbulos seminíferos do gambá D. albiventris é de 0,4 ml (Queiroz & Nogueira, 1992),
o que corresponde à cerca da metade do volume do testículo.
O cálculo do volume dos túbulos seminíferos é feito multiplicando-se o volume do parênquima
testicular pela proporção volumétrica dos túbulos seminíferos. O valor obtido deve ser corrigido devido
às retrações que ocorrem durante o processamento histológico.

BIOLOGIA 206 Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris


Tabela 4. Diâmetro, proporções volumétricas, volume e comprimento total dos túbulos seminíferos de gambás Didelphis
albiventris sacrificados nos períodos de acasalamento e não-acasalamento.
Não Significância
Acasalamento Diferença
n n acasalamento da diferença
Média ± D.P. (%)
Média ± D.P. (5%)

Diâmetro (um) 16 284,10 ± 17,90 16 274,10 ± 15,60 3,6 n.s.


volumétricas (%)

Títulos seminíferos 16 72,00 ± 4,40 16 74,30 ± 3,80 3,19 n.s.


Proporções

Células de Leydig 16 12,50 ± 3,00 16 9,00 ± 2,70 38,88 p< 0,05


Estroma 16 15,50 ± 2,40 16 16,70 ± 3,30 7,74 n.s.

Volume dos
túbulos seminíferos* (ml) 16 0,37 ± 0,06 16 0,43 ± 0,08 16,21 n.s.
Comprimento total dos
túbulos seminíferos (m) 16 7,50 ± 1,70 16 9,20 ± 2,30 22,66 n.s.

* Valores corrigidos para a retração linear.

Já o comprimento total dos túbulos seminíferos dessa mesma espécie, estimado também por Queiroz
& Nogueira (1992), que dividiram o volume dos túbulos seminíferos pela área da secção transversal do
túbulo, é de 8,4 m por testículo.
Considerando-se que o comprimento dos túbulos seminíferos por unidade de volume é inversamente
proporcional à área de sua secção transversal, é de se esperar que animais com túbulos mais largos tenham
menor comprimento tubular por ml de parênquima. Portanto, os marsupiais, pelo fato de apresentarem
área tubular maior, têm túbulos seminíferos mais curtos que os mamíferos eutérios.

Produção Espermática Diária


A produção de espermatozóides, por dia, é o critério que melhor define quantitativamente a função
gametogênica dos testículos. Como a frequência das ejaculações não influencia a produção espermática
diária (PED), o número de espermatozóides potencialmente disponíveis para a ejaculação é determinado
pela PED e a capacidade de estocagem da cauda do epidídimo.
A PED pode ser avaliada utilizando-se de dados obtidos da histologia testicular quantitativa, como
o volume dos túbulos seminíferos, o número de espermátides arredondadas por secção transversal de
túbulo, a duração do ciclo do epitélio seminífero e o volume da secção transversal de túbulo seminífero,
descrito como a área da secção transversal do túbulo seminífero multiplicada pela espessura do corte
histológico.
Outro método de avaliação da PED é através da reserva espermática testicular, que exige a remo-
ção do testículo e homogeneização de fragmento, seguida de contagem feita em hemocitômetro. Para o

Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 207 BIOLOGIA


cálculo da PED, baseado neste método, é necessário o conhecimento da duração dos estágios do ciclo
do epitélio seminífero em que as células espermáticas são resistentes ao processo de homogeneização.
Os métodos baseados na contagem de espermatozóides ejaculados, canulação da rede testicular,
canulação de dúctulos eferentes e anastomose do ducto deferente com a bexiga são difíceis de serem
utilizados em animais silvestres.
Queiroz & Nogueira (1992) avaliaram a PED do gambá D. albiventris nos períodos de acasalamento
e não-acasalamento, utilizando-se da histologia testicular quantitativa e da reserva espermática testicular.
Os resultados obtidos mostraram que o método histológico apresenta valores mais elevados que o
método hemocitométrico (Tabela 5). Isso se deve ao fato de que, sendo a contagem feita em espermátides
arredondadas, não são consideradas as degeneracões ulteriores que ocorrem durante a espermiogênese.
Os mesmos autores não constataram diferenças significativas na PED entre as fases de acasalamento
e não-acasalamento, demonstrando que sob este aspecto a espermatogênese do gambá D. albiventris
não apresenta variação sazonal. Verificaram, entretanto, que a PED desse marsupial, em termos de
espermátides/g de parênquima testicular/dia, é muito baixa, ficando próxima daquela observada na
espécie humana, cuja PED é a menos eficiente de todos os mamíferos estudados (Amann & Howards,
1980; Johnson et al., 1980a,b).

Tabela 5. Produção espermática diária e reserva espermática testicular de gambás Didelphis albiventris sacrificados nos pe­
ríodos de acasalamento e não-acasalamento.
Não Signifiância
n Acasalamento n acasalamento Diferença
da diferença
Média ± D.P. (%)
Média ± D.P. (%)
Baseado na histologia
testicular quantitativa

Nº de espermátides/
testículos/dia (x106) 16 3,8 ± 1,0 16 4,7 ± 1,6 23,6 n.s.
Nº de espermátides/g
de parênquima
testicular/dia (x106) 16 4,4 ± 1,0 16 5,1 ± 1,0 15,9 n.s.
espermática testicular

Nº de células
Baseada na reserva

espermáticas*/
testículo/dia (x106) 12 2,6 ± 0,2 10 3,1 ± 0,6 19,2 n.s.
Nº de células
de parênquima
testicular/dia (x106) 12 3,4 ± 0,7 10 3,5 ± 0,7 2,9 n.s.

Nº de células
Reserva espermática

espermáticas*/
testículo (x106) 12 23,4 ± 0,5 10 27,2 ± 1,7 16,2 n.s.
testicular

Nº de células
espermáticas*/g
de parênquima
esticular (x106) 12 29,2 ± 1,7 10 30,2 ± 2,1 3,6 n.s.
* Espermátides alongadas e espermatozóides.

BIOLOGIA 208 Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris


Figura 13. Concentrações de testosterona plasmática (ng/ml) de gambás Didelphis albiventris, nos períodos de acasalamen-
to ( )e não-acasalamento ( ), em mostras de sangue colhidas pela manhã (M) e à noite (N).
*Valores expressos em média ± erro padrão médio.

A pouca eficiência espermatogênica do gambá D. albiventris, segundo Queiroz & Nogueira (1992),
deve-se à longa duração do seu ciclo do epitélio seminífero, associada ao reduzido número de esper-
mátides arredondadas por secção transversal de túbulo seminífero, consequência do baixo rendimento
intrínseco da espermatogênese, especialmente do coeficiente de eficiência de mitoses espermatogoniais.
Bedford et al. (1984) também constataram uma baixa concentração espermática testicular (número
de células espermáticas/g de parênquima testicular) em marsupiais australianos da família Peramelidae.
Para explicar o sucesso da fertilização com tão baixa produção espermática, estes autores relataram que
os espermatozóides de marsupiais sobrevivem melhor no trato genital feminino, possivelmente porque
se alojam em criptas da tuba uterina, que funcionam como receptáculos. Além disso, em marsupiais
americanos, o pareamento de espermatozóides protege o frágil acrosoma das secreções produzidas pelas
vias genitais femininas.

Concentrações de Testosterona Plasmática


Sabe-se há décadas que em todos os mamíferos eutérios a testosterona produzida pelas células de
Leydig é essencial para a espermatogênese normal e a fertilidade. Na ausência de testosterona, ocorre

Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 209 BIOLOGIA


completa falência do processo espermatogênico (Sharpe et al., 1990). Assim, tem-se deduzido de ob-
servações em ratos, nos quais fez-se o bloqueio da secreção de testosterona através da hipofisectomia
(Russell & Clermont, 1977) ou através do uso de anti-soro contra LH (Dym et al., 1977), que células
espermatogênicas sofrem degeneração após a depleção do hormônio.
Também nos marsupiais a hipofisectomia leva à rápida atrofia dos testículos, com regressão dos
túbulos seminíferos, permanecendo, eventualmente, as células de Sertoli e algumas poucas espermato-
gônias e espermatócitos primários (Hearn, 1975).
Queiroz & Nogueira (1995) estudaram a concentração de testosterona plasmática em gambás D.
albiventris nos períodos de acasalamento e não-acasalamento. As amostras de sangue foram obtidas em
duas colheitas, sendo uma realizada às 8 h e outra às 20 h. As concentrações de testosterona plasmática
no período de acasalamento variaram de 0,36 a 24,0 ng/ml (X ± E.P.M. = 10,1 - 3,6) às 8 horas e de 0,30
a 4,5 ng/ml (X ± E.P.M. = 1,1 - 0,7) às 20 horas (Figura 13).
Estes autores verificaram que, colocados à parte os pesos corporais e os pesos testiculares, os valores
encontrados para o gambá D. albiventris estão dentro dos limites relatados por Perret & Atramentowicz
(1989) no marsupial didelfídeo Caluromys philander e superiores aos encontrados por Harder & Fleming
(1986) no gambá norte-americano D. virginiana.
Já em relação aos valores descritos em marsupiais australianos, também no período de acasalamento,
verifica-se que seus níveis de testosterona plasmática são inferiores aos valores médios observados no
gambá D. albiventris. Assim, Trichosurus vulpecula, com peso corporal aproximado de 3,0 kg e peso
testicular de 4,0 g, apresenta, em média, 3,8 ng/ml de testosterona plasmática (Cook et al., 1978); Macro-
pus eugenii, 6,0 kg de peso corporal e 15,0 g de peso testicular, 7,0 ng/ml (INNS, 1982) e o dasiurídeo
Antechinus minimus maritimus, peso corporal de 50 g e peso testicular de 0,3 g, 5,0 ng/ml (Wilson &
Bourne, 1984).
Apesar do pequeno número de colheitas e das variações individuais, Queiroz & Nogueira (1995)
verificaram que os valores mais elevados para a concentração plasmática de testosterona referem-se a
colheitas feitas pela manhã. Essa superioridade foi creditada aos hábitos noturnos dos animais. Durante
a noite, segundo estes autores, as fêmeas circulavam livremente à procura de alimentos próximos às
gaiolas dos machos, estimulando nestes a secreção do hormônio. A influência da proximidade de fêmeas
na secreção de testosterona foi também reconhecida por Gemmel et al. (1986) no marsupial australiano
Trichosurus vulpecula e por Perret & Atramentowicz (1989) no marsupial sul-americano Caluromys
philander. A produção espermática dos animais por eles estudados processa-se durante todo o ano, não
havendo aparente variação sazonal no tamanho dos testículos. A atividade ovariana da fêmea é que pro-
vavelmente constitui o fator determinante da estação reprodutiva.
A variação das concentrações de testosterona plasmática entre os períodos de acasalamento e
não-acasalamento foi também constatada por Catling & Sutherland (1980) em Macropus eugenii. Na
época de acasalamento, ocorre aumento dos níveis de LH e testosterona em animais colocados junto com
fêmeas. A elevação das taxas desses hormônios manifesta-se três semanas antes do cio, época em que
a progesterona na fêmea atinge o pico. Metabólitos de progesterona e outros esteróides são eliminados
pela urina (Pilton & Sharman, 1962).
A flutuação da concentração de testosterona plasmática é necessária para aumentar a libido e preparar
o sistema genital do macho, especialmente as glândulas genitais acessórias, para o período de acasalamento.

BIOLOGIA 210 Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris


Inms (1982) verificou que o coeficiente de correlação entre a concentração de testosterona plas-
mática e o peso da próstata do marsupial australiano Macropus eugenii foi significativa no período de
acasalamento. Queiroz & Nogueira (1995) observaram o mesmo no gambá D. albiventris. Além disto,
constataram que a proporção volumétrica das células de Leydig é o único parâmetro que se apresenta
significativamente mais alto no período de acasalamento. Por outro lado, estes autores encontraram
correlação não significativa entre a concentração de testosterona e a reserva espermática. Esses relatos
sugerem que os aumentos da proporção volumétrica das células de Leydig e do peso da próstata no gambá
D. albiventris são variações morfológicas indicadoras de maior atividade androgênica nessa época. Já a
ausência de variação da reserva espermática, nos dois períodos, indica que apenas pequenas quantida-
des de testosterona são necessárias para estimular a produção espermática, o que é também relatado em
mamíferos eutérios, por Ortavant et al. (1977), e em marsupiais, por Wilson & Bourne (1984).

Agradecimentos
Pelo suporte financeiro e bolsas de pesquisa que foram concedidos pelo Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). À CSIRO Publishing (Austrália) pela autorização
para usar as fotomicrografias originárias do trabalho publicado na revista Reproduction, Fertility and
Development, 4, p. 213-222, 1992. Ao Dr. Antônio Carlos Santana Castro, pela valiosa colaboração.

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Espermatogênese no Gambá Didelphis albiventris 213 BIOLOGIA


Foto: Wellington Hannibal
CAPÍTULO 10

Morfologia do
Sistema Genital Masculino
de Marsupiais Brasileiros
José C. Nogueira*†

Abstract: Morphology of the Male Genital System of Brazilian Marsupials.


The morphology of the male genital system (MGS) of Brazilian marsupial species belonging to the
genera Didelphis, Philander, Metachirus, Lutreolina, Caluromys, Glironia, Monodelphis, Marmosops,
Gracilinanus, Marmosa, and Micoureus is described in the present chapter. The scrotal skin is pilous,
unpigmented or pigmented; the tunica vaginalis is unpigmented only in the semi-aquatic marsupial
Chironectes minimus. The striking difference in the histology of the testes resides mainly on the manner
of openings of the straight tubules into the intratesticular efferent ductule and also in the length of
the latter ductule. The epididymal duct is divided into various zones based on morphohistochemical
characteristics of its epithelium. The epididymal zone of sperm paring is characterized by a greater
capacity of secretion of mucosubstances and glycogen. The secretory tubules of the three segments
of the prostate are more developed in the mating periods and produce different mucosubstances and
glycogen. Three pairs of bulbourethral glands are present in Brazilian marsupials, except for Calu-
romys, Glironia and Gracilinanus agilis which have two pairs. In spite of qualitative variations in the
glandular content, acid carboxylated and sulphated mucosubstanctes, as well as glycogen have been
detected. The major differences in penile morphology between species and genera are associated with
the glans and the levator muscles. The evaluation of the above mentioned topics along with the study
of the species of the genera Thylamys, Chironectes, Caluromysiops, Caenolestes and Dromiciops will
be fundamental for a better understanding of the male genital system and phylogeny of American
marsupials. Furthermore, knowledge on the physiology of copulation and insemination associated
with morphological studies of the female genital system are essential for the general comprehension
of the reproductive biology of these marsupials.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 215-242, 2012.

*
Departamento de Morfologia. ICB. Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal 486,
Belo Horizonte, 31270-901, Brasil.
† Autor correspondente: jocano1937@gmail.com

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 215 BIOLOGIA


Introdução
Os marsupiais são mamíferos metatérios, divididos geograficamente em dois grandes grupos que
habitam principalmente a Oceania e as Américas. O grupo oceânico, que inclui a Austrália, possui cerca
de 204 espécies distribuídas em 16 famílias (Groves, 1993), algumas das quais já foram amplamente
estudadas sob os mais diferentes aspectos biológicos (p. ex., Macropodidae – grandes marsupiais, e
Dasyuridae – pequenos marsupiais). Os marsupiais sul-americanos compreendem de 98 espécies viven-
tes (Gardner, 2008), agrupadas nas famílias Microbiotheriidae, Caenolestidae e Didelphidae, sendo que
somente esta última apresenta representantes no Brasil. A família Didelphidae constitui o grupo mais
versátil, com 91 espécies na América do Sul (Gardner, 2003),sendo que 56 ocorrem no Brasil
O estudo da biologia reprodutiva dos marsupiais implica no conhecimento de parâmetros mor-
fológicos tanto do sistema genital feminino quanto do masculino. Ao contrário do que se observa na
fêmea, a morfologia do sistema genital masculino, segundo Tyndale-Biscoe & Renfree (1987), tem
sido pouco estudada, principalmente nos marsupiais sul-americanos.
A análise morfológica do sistema genital masculino de marsupiais brasileiros fornecerá subsídios
importantes para a melhor compreensão da biologia da reprodução de machos. Por outro lado, estudos
morfológicos do sistema genital feminino desse grupo complementarão a visão morfológica do sistema
genital e contribuirão para o melhor conhecimento dos aspectos filogenéticos e evolutivos do sistema
genital de marsupiais americanos da família Didelphidae.
O conhecimento morfofuncional do sistema genital fornecerá ferramentas fundamentais para a me-
lhor compreensão da biologia reprodutiva de marsupiais e contribuirá, sobremaneira, para a formação de
critérios básicos para o desenvolvimento e melhoria de estratégias destinadas à preservação deste peculiar
grupo de mamíferos da fauna brasileira.

Família Didelphidae
A anatomia e histologia do sistema genital masculino de marsupiais brasileiros, dentre eles Philander
frenatus, Didelphis albiventris, D.aurita, D. marsupialis, Marmosa (Micoureus) demerarae, Metachirus
nudicaudatus, Caluromys lanatus, C. philander e Glironia venusta foram estudados por Nogueira et al.
(1977), Godinho et al. (1977), Orsi & Ferreira (1978), Ribeiro (1981), Ribeiro Nogueira (1982), Noguei-
ra (1988), Martinelli (1990), Queiroz (1991), Costa (1995), Costa & Nogueira (1996), Carvalho (1996),
Carvalho & Nogueira (1998), Nogueira et al. (1999a, b). Outras espécies, como Gracilinanus agilis,
Marmosops incanus, Monodelpis domestica e Monodelphis brevicaudata também foram estudadas por
Nogueira e colaboradores, cujos resultados são aqui apresentados.
O sistema genital masculino de marsupiais brasileiros é constituído por testículos, epidídimos, ductos
deferentes, uretra, pênis e glândulas genitais acessórias, estas representadas pela próstata e dois ou três
pares de glândulas bulbouretrais (glândulas de Cowper) (Figura 1a, b, c). Estes marsupiais não possuem
vesículas seminais, glândulas ampulares nem glândulas prepuciais. Alguns dados biométricos do sistema
genital masculino são apresentados na Tabela 1.

Escroto e Pedículo Escrotal


O escroto é pré-peniano (Figura 2d, e), penduloso (Figura 2b) e contém os testículos e epidídimos
permanentemente. O pedículo escrotal (Figura 2c) corresponde à parte proximal do escroto e une este

BIOLOGIA 216 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


à parede abdominal. O pedículo é estreitado, longo e contém o funículo espermático. A pele do escroto
(Figura 2a, b) e do pedículo apresenta epiderme delgada (3-5 camadas de células), fina camada de quera-
tina e não é pigmentada em Philander (Ribeiro & Nogueira, 1991), Lutreolina, Glironia (Nogueira et al.,
1999b), Metachirus (Costa, 1995) e Caluromys (Carvalho, 1996). Em contraste, as demais espécies possuem
pequenas ou grandes áreas de pigmentação preta. A derme é de conjuntivo denso, sem camada papilar e
apresenta pequenas glândulas sebáceas e sudoríparas (Figura 2b, c, h). A incidência de pêlos maiores ocorre
na superfície ventral do escroto. Em C. philander, diferentemente de C. lanatus, os pêlos são abundantes e
desenvolvidos na superfície ventral do escroto, o que simula uma continuidade entre a pele abdominal e a
pele escrotal, quando o escroto se encontra encaixado na região púbica. Este dado sugere uma correlação
com a adaptação a fatores ambientais presentes no bioma ocupado por C. philander (Carvalho, 1996).
A pele do pedículo escrotal que envolve o longo funículo espermático é menos pilosa em Phi-
lander, Metachirus e Micoureus que nos demais gêneros. No pedículo escrotal, a pele é mais fina
(Figura 2e), com pêlos delicados e esparsos. Ela apresenta em sua porção caudal uma prega em forma
de meia-lua (Figura 2e), presente em quase todos os marsupiais já estudados, e que se estende até
a região perineal. Em Caluromys, os folículos pilosos, glândulas sebáceas e sudoríparas da haste,

Figura 1 - Sistema genital masculino (SGM) de marsupiais brasileiros. a: – Desenho esquemático do SGM do Didelphis
albiventris. b – SGM de Marmosa (Micoureus) demerarae dissecado e com pênis distendido. c - SGM de Metachirus
nudicaudatus dissecado (período de acasalamento) e com pênis não distendido: T = testículo; E = epidídimo (envolvidos pela
túnica vaginal nos lados indicados pelas setas); Sc = funículo espermático; D = ducto deferente; Pg = próstata (segmentos: c =
cranial, m = médio, ca = caudal); U = uretra membranosa; IC = isquiocavernoso; BS = bulboesponjoso; P = corpo do pênis; R
= retrator do pênis; G = glande. A cabeça de seta mostra o pedículo testículo-epididimário.

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 217 BIOLOGIA


Tabela 1. Biometria (média+DP) do sistema genital masculino de marsupiais brasileiros (Didelphidae).
Comprimento Comprimento Testículos Epidímos GBUM
Espécies N Id Massa (g) Próstata (mg) GBUL(mg) GBUI (mg)
Corporal (cm) Caldal (cm) (mg) (mg) (mg)

BIOLOGIA
Didelphis albiventris 51 A 36,8±1,2 * 1273,5±161,3 901,5±108,3 340,1±32,4 2167,3±1270,5 349,3±254,4 113,3±53,4 19,2±5,7

Didelphis marsupialis 1 A 41,0 * 1650,0 1485,0±77,8 485,0±7,1 4740,0 555,0±21,2 275,0±21,2 20,0±0,0

Plhilander opossum 4 A 27,5±0,7 27,3±14,4 607,5±83,2 632,5±38,6 217,5±37,7 1510,0±141,4 * * *

Metachirus nudicaudatus 5 A 26,5±2,1 32,5±1,5 470,8±116,6 845,0±73,7 287,5±47,7 5622,5±3081,0 * * *

Lutreolina crassicaudata 1 A 37,5 27,5 665,0±21,2 260,0±0,0 1760,0 * *


591,3

Caluromys lanatus 3 A 29,0±0,0 40,0±0,7 355,7±109,4 441,7±94,7 226,7±52,0 1393,3±554,1 * ** *

Caluromys philander 2 A 21,7±0,3 24,6±3,7 249,0±76,4 355,0±7,0 170,0±0,0 610,0±0,0 * ** *

Marmosa (Micoureus)
8 A 19,8±0,9 * 142,8±24,4 378,6±50,2 100,0±23,8 372,0±161,8 * * *
demerarae

Marmosops incanus 3 A 16,5±0,5 18,8±1,4 103,0±1,48 263,3±10,3 95,0±16,4 260,0±17,3 * * *

Gracilinanus agilis 9 A 10,3±0,7 12,9±0,7 38,2±5,45 170,0±27,0 62,2±12,6 610,0±105,0 136,2±55,8 ** 23,7±11,5

2,6±0,5
Marmosa murina 5 A 13,2±1,1 19,2±1,2 53,5±9,0 157,3±20,1 60,4±7,0 97,8±10,4 21,8±3,3 27,8±1,5

Monodelphis domestica 2 A 13,7±1,8 * 64,4±19,1 295,0±52,0 130,5±40,0 1210,0±860,0 0,07±0,0 27,8±1,5 *

Monodelphis brevicaudata 3 A 15,6±0,7 8,86±0,2 84,3±14,9 178,1±41,3 63,6±11,9 1111,3±571,7 * 3,7±0,6 *

218 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Chironectes minimus 1A 26,8 38,2 850,0 * * * * * *

Glironia venusta 1P 18,0 22,6 104,0 * * * * ** *


N= número de animais; Id = idade; A = adulto; P = prepúbere; GBUL = glândula bulbo-uretral lateral; GBUI = glândula bulbo-uretral intermédia; GBUM = glândula bulbo-uretral media; * = estruturas não medidas ou pesadas;
** - glândula ausente. O peso dos testículos, epidídimos e glândulas bulbo-uretrais representam a média dos órgãos direito e esquerdo. HB = “head-body”
são mais numerosas (Figura 2e, f) e apresentam modificações estruturais nas diferentes regiões do
funículo (Carvalho, 1996), que poderiam sugerir a participação das glândulas no mecanismo de
regulação da temperatura do funículo espermático, de modo análogo ao que ocorre em alguns ma-
míferos eutérios (Hafez, 1995).

Túnica Vaginal
Presente internamente à pele escrotal (Figura 2a), a túnica vaginal aloja no seu interior o testículo, o
epidídimo, o pedículo testículo-epididimário (PTE) e a parte epididimária do ducto deferente (Figura 1c).
A túnica vaginal que envolve cada testículo, juntamente com tecido adiposo, forma um “septo escrotal”,
que separa um testículo do outro. A túnica vaginal é constituída por duas lâminas distintas: a lâmina vis-
ceral, intimamente aderida à albugínea do testículo e que geralmente não possui pigmentação; e a lâmina
parietal, que envolve os órgãos citados (Nogueira et al., 1977). Ambas as lâminas são revestidas por

Figura 2. Aspectos anatômicos externos de Philander opossum, macho, adulto. a - Vista em decúbito lateral. b - Vista
ântero-lateral do penduloso escroto. c - Vista anterior do escroto, com animal fotografado em decúbito dorsal. d - Animal
fotografado em decúbito dorsal, mostrando a glande bífida, envolvida pelo prepúcio, e a posição pré-penial do escroto (E).
e – Vista lateral do escroto. A seta indica a prega em forma de meia-lua, presente na parte caudal do pedículo escrotal. (*
glande). f – Lado esquerdo da fotografia: testículo e epidídimo envolvidos pela túnica vaginal pigmentada de preto; no
lado direito, o folheto parietal da túnica vaginal foi retirado do conjunto contra-lateral. Observam-se, ainda, os longos
funículos espermáticos. g – Mostra a compressão da região perineal expondo o pênis e prepúcio através da parede da
cloaca (sustentada pela pinça).

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 219 BIOLOGIA


mesotélio que se volta para a cavidade vaginal (Figura 3c). A lâmina parietal é constituída de conjuntivo
denso e mais desenvolvida onde se insere o músculo cremaster. Ela é aderida à parte profunda da derme da
pele escrotal e é pigmentada de preto em maior ou menor extensão (Figura 2a, d) nas diferentes espécies
estudadas (menos pigmentada em Metachirus, M. murina, P. opossum e G. venusta) e despigmentada
na espécie semi-aquática Chironectes minimus. Na região do septo escrotal a pigmentacão é menor. Esta
pigmentação aumenta progressivamente com a maturidade sexual, chegando mesmo a formar uma camada
contínua (Figura 3d) ao redor dos testículos e epidídimos. Segundo Biggers (1966), a pigmentação da
túnica vaginal parece estar relacionada com a regulação da temperatura testicular, funcionando como
um corpo negro radiador de calor. Uma avaliação mais acurada do papel funcional dessa pigmentação
na túnica vaginal deve ser objetivo de novos estudos.

Figura 3. Pele escrotal e túnica vaginal de Caluromys. a – Pele escrotal de Caluromys lanatus. A cabeça de seta indica a re-
gião de união entre a derme e a lâmina parietal da túnica vaginal, rica em melanócitos. O asterisco indica a cavidade vaginal.
Hematoxilina-Eosina - 76X. b – Pele escrotal e túnica vaginal de C. lanatus. A seta mostra folículo piloso e glândula sebácea.
As cabeças de seta indicam glândulas sudoríparas. O asterisco mostra a cavidade vaginal. HE – 76X. c – Pele escrotal de C.
philander. Observar o maior número de folículos pilosos (seta) e glândulas sudoríparas (cabeça de seta). HE – 76X. d – Lâmina
parietal da túnica vaginal de C. lanatus. A seta mostra fibras elásticas na região de junção com a derme. A cabeça de seta indica
a camada mesotelial da túnica. Fucsina de Weigert-modificada – 116X. e – Secção longitudinal da parte superior do pedículo
escrotal de C. lanatus. Observar as numerosas glândulas sebáceas e sudoríparas (G) na parte ântero-lateral do pedículo. A seta
mostra o desenvolvido plexo vascular subcutâneo. Na pele do lado oposto às estruturas, as glândulas são escassas. HE - 46X.
f - Secção longitudinal da parte inferior do pedículo escrotal de C. lanatus. Observar a diminuição das glândulas (G). A cabeça
de seta indica a cavidade vaginal. Os vasos no meio da fotomicrografia representam o plexo espermático. C = músculo cremas-
ter. HE - 46X. g - Secção transversal da parte média do pedículo escrotal. As cabeças de seta indicam a junção da derme com
o cremaster (C). HE - 115X.

BIOLOGIA 220 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Testículos
São esferoidais, com eixo maior posicionado horizontalmente no escroto (Figura 2f), de modo que
a extremidade capitata é voltada cranialmente e a extremidade caudata, caudalmente. O peso médio dos
testículos varia nas diferentes espécies dos gêneros estudados, sendo cerca de 700 a 900 mg nos marsupiais
de maior porte (Didelphis, Philander, Metachirus e Lutreolina), e cerca de 150 a 300 mg nos menores
(Gracilinanus, Monodelphis, Marmosops e Marmosa (Micoureus)).
Os testículos são envolvidos pela túnica albugínea e não apresentam septos conjuntivos. O
estroma intersticial situa-se entre as células de Leydig, túbulos seminíferos (TS) e vias espermáticas
intratesticulares e representa 4 a 12% do volume testicular (Martinelli, 1990; Queiroz, 1991; Costa,
1995; Carvalho, 1996). As células mais evidentes no estroma são fibroblastos e macrófagos, sendo que
mastócitos somente são observados em C. lanatus. Os túbulos seminíferos (TS) são longos, flexuosos
e compactamente alojados nos testículos (Figura 4a, c). Eles são delimitados por uma túnica própria
fibroelástica (Fig, 4c). Em D. albiventris, Nogueira & Redins (1987) encontraram fibroblastos entreme-
ados à lâmina basal e células mióides, sendo esta a principal diferença estrutural entre a túnica própria
do gambá e de outros mamíferos eutérios estudados. Os TS possuem diâmetro médio de 218 a 250
mm e ocupam de 65% a 77 % do volume testicular em Micoureus, Didelphis e Caluromys (Martinelli,
1990; Queiroz & Nogueira, 1992; Carvalho, 1996). O epitélio seminífero é formado por associações
celulares de espermatogônias, espermatócitos I e II e espermátides entremeadas às células de Sertoli
(Figura 4a, b, c). Os TS dirigem-se para a extremidade capitata do testículo onde sofrem uma abrupta
diminuição de diâmetro (Figura 5a). Neste local, eles perdem as células espermatogênicas e sua parede
torna-se revestida por células de Sertoli modificadas (Fig 4d, 5a), cujos ápices insinuam-se no lume
das porções iniciais dos túbulos retos, formando uma estrutura semelhante a uma “válvula tubular”
(Figura 5a). Os túbulos retos desembocam em um único dúctulo eferente (Figura 5b, d), exceto em
D. albiventris (Woolley, 1987), P. frenatus (Ribeiro, 1981) e M. demerarae (Martinelli, 1990) onde
o dúctulo é ramificado inicialmente. O dúctulo eferente possui extensão variada em algumas espécies
bem estudadas por Woolley (1987), Martinelli (1990), Costa (1995) e Carvalho (1996). Os esperma-
tozóides produzidos nos TS alcançam o epidídimo, via dúctulo eferente. Os parâmetros da atividade
testicular, incluindo a duração e o rendimento da espermatogênese de D. albiventris, nos períodos de
acasalamento e não-acasalamento, foram estudados por Queiroz & Nogueira (1992) e Queiroz et al.
(1995) e são objetos de um capítulo à parte do presente livro.
As células de Leydig (Figura 4b, d) são os elementos predominantes no tecido intertubular e ocupam
20% e 23% do volume testicular em Micoureus (Martinelli, 1990) e Caluromys (Carvalho, 1996), respec-
tivamente. Os macrófagos testiculares do gambá são numerosos e endociticamente ativos na incorporação
de azul de tripan exógeno. Eles apresentam junções peculiares com as células de Leydig, caracterizadas
por áreas elétron-densas no citoplasma de ambas as células e a presença de material elétron-denso no
espaço intercelular. Foram também observadas áreas densas no citoplasma dos macrófagos que são pontos
de ancoragem de microfibrilas do estroma intersticial. Deste modo, a fixação dos macrófagos no estroma,
sua atividade endocítica e íntima associação com células de Leydig sugerem que os macrófagos do tecido
intersticial desempenham importante papel na função testicular de D. albiventris (Nogueira & Redins,
1988). As células de Leydig são responsáveis pela produção de testosterona, cujos níveis plasmáticos
aumentam acentuadamente em D. albiventris no período de acasalamento (Queiroz et al., 1995). Não
existem dados disponíveis na literatura sobre testosterona nas demais espécies de marsupiais brasileiros.

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 221 BIOLOGIA


Figura 4. Aspectos histológicos do testículo de Caluromys lanatus e C. philander. a – C. philander. Três túbulos seminíferos em
estádios diferentes onde se observam: célula de Sertoli (S); espermatogônia (g); espermatócito I (I); espermátide em alongamento
(al); espermátide alongada (sl). Azul de Toluidina - 230X. b – C. lanatus. Secções transversais de túbulos seminíferos. Célula
de Sertoli (S); espermátide em alongamento (al); células de Leydig (LC). Azul de Toluidina - 230X. c– Secções longitudinal
(centro) e transversal (canto superior esquerdo) de túbulos seminíferos de C. lanatus. Nesses túbulos observam-se a túnica
própria (cabeça de seta branca) e as seguintes células: Sertoli (S); figuras de divisão meiótica (M); espermátide alongada (sl). A =
arteríola no tecido intertubular. Azul de Toluidina - 230X. d – C. philander. Túbulo seminífero (TS) seccionado tangencialmente
ao epitélio seminífero e à estrutura tipo “válvula’. A seta indica o lume da “válvula”. A cabeça da seta mostra grânulos secretores
no citoplasma das células de Sertoli. O abundante tecido intertubular é constituído predominantemente por células de Leydig
claras (LC) e menor número de células de Leydig (cabeça de seta) escuras. HE - 230X.

O testículo apresenta histologia semelhante nos marsupiais estudados, salientando-se, como dife-
rença marcante, os tipos de desembocadura dos túbulos retos no dúctulo eferente e a extensão deste no
interior do órgão. A determinação de padrões morfológicos e o papel funcional das vias espermáticas
intratesticulares de didelfídeos brasileiros serão importantes para comparações com aqueles encontrados
nos marsupiais sul-americanos dos gêneros Dromiciops, Caenolestes e alguns didelfídeos, previamente
estudados por Woolley (1987).

Descenso Testicular
A diferenciação gonádica no gambá D. albiventris, com o aparecimento de testículos, ainda na
cavidade abdominal, e ovário, inicia-se precocemente quando os filhotes são muito pequenos (cerca de
1,8 cm de comprimento; CR= “crown rump”) e têm cerca de 9 dias de vida no marsúpio. Ao mesmo

BIOLOGIA 222 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


tempo que as gônadas se diferenciam, externamente esboçam-se o escroto e o marsúpio. Os eventos
relacionados ao descenso em D. albiventris foram estudados por Fonseca (1987) e Fonseca & Nogueira
(1991) e se referem principalmente à migração do testículo pelo abdome, à regressão dos mesonefros, ao
tracionamento do testículo pelo gubernaculum testis, além de possíveis fenômenos endocrinológicos en-
volvidos no processo. Após a diferenciação, os testículos aceleram a descida em direção ao canal inguinal,
alcançando-o e penetrando no escroto quando os filhotes, já com cerca de 12 a 13 cm de comprimento
(CR; cerca de 90 dias), estão iniciando o progressivo abandono do marsúpio (desmame).

Vascularização do Testículo
O testículo é suprido de sangue pela artéria testicular. As artérias testiculares direita e esquerda em
D. albiventris originam-se de pontos diferentes da aorta abdominal (Godinho et al., 1977), conforme

Figura 5. Vias espermáticas intratesticulares. a – Túbulo seminífero (TS) de Caluromys lanatus seccionado longitudinalmente
mostrando a “válvula” na transição do TS-túbulo reto (cabeça de seta). A seta indica o local de desaparecimento abrupto de células
espermatogênicas, permanecendo somente as células de Sertoli. HE - 115X. b – Secção transversal da extremidade capitata do
testículo de C. philander, passando pelo dúctulo eferente (ED). A seta mostra a transição de TS para túbulo reto. As cabeças
de seta mostram vários túbulos retos desembocando no ED. A = ramo da artéria testicular. HE -46X. c – Secção transversal da
extremidade capitata do testículo de C. philander passando abaixo do dúctulo eferente. Observar vários túbulos retos (cabeças
de seta) envolvidos por tecido conjuntivo. HE - 46X. d – Secção longitudinal da extremidade capitata do testículo de C. lanatus.
Os TS desembocam através de túbulos retos (cabeças de seta), em um dúctulo eferente muito curto (ED) situado imediatamente
abaixo da albugínea (A). A seta mostra a transição de TS para túbulo reto com “válvula”. O asterisco marca o início da travessia
do ED na albugínea. V = veia. HE - 46X.

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 223 BIOLOGIA


Figura 6. Desenhos esquemáticos das artérias testiculares direita e esquerda de Didelphis albiventris, desde suas origens da
aorta abdominal até a sua penetração em cada testículo. 1 = parede abdominal; 2 = bexiga; 3 = testículo; A = aorta abdominal; B
= artéria testicular acessória; C = artéria testicular; D = rete mirabili. a - As artérias originam-se independentemente no mesmo
nível da aorta abdominal e cada uma delas recebe uma artéria testicular acessória. b – As origens das artérias distam 2cm uma
da outra. c – A artéria testicular direita origina-se da artéria ilíaca externa (comum). d - Ambas as artérias originam-se de um
tronco comum da aorta abdominal. Com autorização de Acta Anatomica, v. 99, p. 204-208, 1977.

pode ser observado na Figura 6a. Após atravessar o canal inguinal, a artéria testicular ramifica-se em
numerosos e finos ramos para formar a rete mirabili, ao longo do funículo espermático (Figura 6a,b,c,d),
acompanhada por veias de mesmo calibre e número. Próximo à extremidade capitata do testículo, os
ramos arteriais reúnem-se em uma só artéria, na parte distal do funículo. Ela encurva-se em direção à
extremidade capitata do testículo, atravessa a albugínea e penetra no interior do mesmo, onde divide-
-se em dois ramos principais para irrigá-lo. O sistema venoso acompanha o arterial, porém em sentido
inverso. Disposição vascular semelhante à observada no funículo espermático de D. albiventris tem sido
observada nas demais espécies de marsupiais brasileiros estudadas (obs. pes.). A rete mirabili antes de
alcançar o testículo envia alguns ramos para irrigar o epidídimo. Entretanto, a existência de uma túnica

BIOLOGIA 224 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


vasculosa no testículo de M. demerarae (Martinelli, 1990) sugere uma vascularização intratesticular
diferente do que ocorre em outros marsupiais.
Em D. albiventris, as temperaturas média retal de 32,0ºC e testicular de 30,4ºC indicam a existência
de um gradiente abdômino-testicular de temperatura de cerca de 1,6o C. Entretanto, se este é um meca-
nismo termoregulatório para a função normal do testículo, não pode ser inferido no presente momento
(Godinho et al., 1977). A temperatura testicular média de 30,4oC em D. albiventris encontra-se dentro
das variações citadas por Biggers (1966), que sugere que a temperatura ótima para a espermatogênese
seja baixa, talvez menor que 30oC para marsupiais americanos.

Pedículo testículo-epididimário (PTE)


O testículo liga-se ao epidídimo por meio do PTE, que apresenta-se dividido em partes reta e
flexuosa. O PTE emerge na extremidade capitata do testículo e contém a porção extra-testicular reta

Figura 7. Regiões anatômicas e distribuição das zonas histológicas do epidídimo de marsupiais brasileiros. a – Desenho esquemático
das regiões anatômicas e da distribuição das zonas histológicas do epidídimo de Marmosa (Micoureus) demerarae. PF = parte
flexuosa do dúctulo eferente; DD = ducto deferente. b - Variações do epitélio e do diâmetro e forma do lume nas sete diferentes
zonas histológicas do ducto epididimário de M. demerarae. Com autorização de Revista Brasileira de Ciências Morfológicas, v.
9, n. 2, p. 26-31, 1992. c - Secção transversal do pedículo testículo-epididimário de Didelphis albiventris. A parte reta do dúctulo
eferente (seta grossa) é vista depois de sair do testículo e é acompanhada pelo ramo da artéria testicular (A), veias (V) e vaso linfático
(L). Todo o conjunto estrutural é envolvido pelo folheto visceral da túnica vaginal. Tricrômico de Gomori - 97X. Com autorização
de Acta Anatomica, v. 99, p. 209-219, 1977. d – Regiões inicial (seta), intermediária (dupla cabeça de seta) e final (dupla seta) da
parte flexuosa do dúctulo eferente de Caluromys lanatus. A seta curta (grossa) indica a transição entre o dúctulo eferente e dúctulo
epididimário (De). HE - 46X. e – Início da parte flexuosa do dúctulo eferente de C. philander. Secreção positiva à reação do Ácido
periódico de Schiff (PAS) no ápice das células epiteliais (cabeças de seta). V = vasos. PAS - 115X.

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 225 BIOLOGIA


do dúctulo eferente (Figura 7c), além de vasos sanguíneos, linfáticos e nervos (Nogueira et al., 1977;
Ribeiro, 1981). O epitélio que reveste o dúctulo eferente, ao longo do PTE, apresenta células secretoras
de mucossubstâncias neutras intercaladas por células ciliadas e linfócitos intra-epiteliais; mastócitos são
vistos no conjuntivo (Martinelli, 1990; Costa, 1995; Carvalho, 1996). A parte flexuosa do pedículo (Figura
7a) forma uma estrutura distinta, de forma oval, que é envolvida por uma cápsula de conjuntivo denso
contínua com a cápsula do epidídimo no nível da transição cabeça-corpo. Na porção flexuosa (Figura
7d, e), o dúctulo eferente apresenta acentuadas modificações na altura e no ápice das células epiteliais,
bem como nas secreções por elas produzidas. A porção flexuosa é pigmentada em Didelphis, Lutreolina
e Philander (Nogueira et al., 1977; Ribeiro, 1981). Em D. virginiana, Anderson et al. (1979) demons-
traram a presença de serotonina no epitélio dos dúctulos eferentes. Segundo Martinelli (1990), a parte
flexuosa do dúctulo eferente em marsupiais torna grandemente aumentada a área de contato do mesmo,
com os espermatozóides em trânsito, sugerindo um importante papel no processo de reabsorção do fluido
testicular, ou mesmo na “preparação” dos espermatozóides que irão tornar-se maduros no epidídimo.
Entretanto, tais funções não são definidas, necessitando-se, para tanto, de estudos morfofuncionais mais
apurados sobre os dúctulos eferentes de marsupiais brasileiros.

Epidídimo
Situa-se dorsolateralmente ao testículo (Figura1b, 2f), com a cauda curvando-se sobre a extremidade
caudata do mesmo e dirigindo-se ventralmente. O epidídimo é macroscopicamente lobulado e apresenta-se
anatomicamente dividido em cabeça, corpo e cauda (Figura 7a). A cabeça é larga, achatada e continua-
-se com o corpo estreito. A cauda é bem desenvolvida, de forma arredondada (Monodelphis) ou cônica
(Caluromys, Gracilinanus,) e projeta-se além da borda testicular, fazendo pequena ou acentuada saliência
no escroto. O epidídimo prende-se ao testículo através do mesepidídimo e é revestido por uma cápsula
delgada de tecido conjuntivo. O peso médio do epidídimo varia de 65 mg em Gracilinanus, Monodelphis
e Marmosa a 260 a 350 mg em Metachirus, Philander, Caluromys e Didelphis (Tabela 1). As funções de
absorção do fluido testicular, maturação e armazenamento de espermatozóides são atribuídas às regiões
da cabeça, corpo e cauda do epidídimo de marsupiais (Setchell, 1977; Tundale-Biscoe & Renfree, 1987).
O parênquima do epidídimo é formado pelo ducto epididimário, que se encontra bastante enovelado e
compactamente organizado no interior dos lóbulos. O ducto epididimário é revestido por epitélio simples
pseudo-estratificado colunar (células principais, predominantes) com longas projeções apicais, além de
células basais, células apicais e linfócitos intra-epiteliais (Orsi et al., 1980; Ribeiro, 1981; Martinelli,
1990; Costa, 1995). O ducto epididimário é dividido morfo-histoquimicamente pelas características de
seu epitélio em várias zonas: sete em D. albiventris (Orsi et al., 1981) e M. demerarae (Figura 8) (Mar-
tinelli & Nogueira, 1992) e nove em M. nudicaudatus (Costa, 1995). É durante o trânsito epididimário
que ocorre a maturação morfofuncional e o pareamento de espermatozóides. Este fenômeno também
ocorre em todos os didelfídeos brasileiros estudados. A zona epididimária, onde ocorre o pareamento
dos espermatozóides, caracteriza-se pela maior capacidade de secreção (mucossubtâncias neutras, sia-
lomucinas e glicogênio) e/ou absorção nas células principais de seu epitélio (Martinelli, 1990; Costa,
1995). Os processos de secreção epitelial, maturação funcional e pareamento de espermatozóides são
andrógeno-dependentes (Kelce et al., 1987). Para melhor se conhecer as funções do órgão, principalmente
da zona onde ocorre o pareamento dos espermatozóides, estudos ultra-estruturais e imuno-histoquímicos
do ducto epididimário devem ser realizados.

BIOLOGIA 226 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Ao longo da borda lateral do epidídimo de Didelphis, Philander, Micoureus, Caluromys e Meta-
chirus observa-se um ducto de lume amplo, revestido por epitélio colunar, cujas células são estreitas e
compactamente organizadas. Observa-se, freqüentemente, eliminação de glóbulos no ápice das células.
Na parte terminal, ao nível da zona VIII do epidídimo de Metachirus, esse ducto se ramifica, dando ori-
gem a túbulos revestidos por epitélio colunar que secretam material PAS-positivo. Segundo Martinelli
(1990) e Costa (1995), essa estrutura seria um remanescente embrionário do ducto paramesonéfrico.

Ducto Deferente
O ducto epididimário continua-se com o ducto deferente. Este é longo e dividido em quatro porções:
epididimária, funicular, abdominal e intraparietal. A porção epididimária inicia-se na cauda do epidídimo,
possui trajeto flexuoso e situa-se ventromedialmente ao corpo do epidídimo. A porção funicular é retilínea
e percorre todo o funículo espermático até atravessar o anel inguinal. A porção abdominal estende-se do
anel inguinal interno até a adventícia da próstata. A porção intraparietal é a que possui menor extensão,
atravessando o segmento cranial da próstata (Figura 9d) para desembocar na uretra (Figura 9e), próximo

Figura 8. Secções transversais das diferentes zonas do epidídimo (ducto epididimário) de Marmosa (Micoureus) demerarae. Com
autorização de Revista Brasileira de Ciências Morfológicas, v. 9, n. 2, p. 26-31, 1992. A - Zona I. As cabeças de seta indicam
células apicais. HE - 250X. B - Zona II. HE - 250X; C- Zona III. HE - 250X. D- Zona IV. HE - 250X. E- Zona V. HE - 250X.
Encarte: espermatozóides pareados no lume do ducto. HE - 410. F - Zona VI. HE - 250X. G - Zona VII. HE - 250X. H - Zona
VI. Numerosos grânulos citoplasmáticos PAS -positivos - 250X.

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 227 BIOLOGIA


Figura 9. Secções das diferentes porções do ducto deferente de marsupiais. a -Trajeto sinuoso da porção justaepididimária de
Caluromys lanatus. Observar as numerosas projeções apicais e espermatozóides armazenados no lume. Cabeças de seta indicam
células epiteliais escuras. HE – 115X. b - Porção epididimária do ducto de Marmosa (Micoureus) demerarae. E = epidídimo HE
– 115X. c – Secção longitudinal do ducto penetrando no funículo espermático. Cabeças de seta = células epiteliais escuras; M =
músculo liso. HE – 115X. d - Secção longitudinal da porção intraparietal do ducto C. lanatus. Cabeças de seta = células apicais;
M = músculo liso; G = túbulos glandulares da próstata. HE - 115X. e - Secções da porção intraparietal dos ductos deferentes
direito e esquerdo (D) de C. philander. As cabeças de seta mostram fibras elásticas abaixo do epitélio e na lâmina própria da
mucosa uretral (U). A seta indica a limitante elástica de arteríola. Fucsina de Weigert-modificada - 115X.

ao colo da bexiga. Não existe dilatação correspondente à ampola do ducto deferente e o ducto não se
cruza com o ureter antes de desembocar na uretra (diferentemente dos mamíferos eutérios).
A mucosa do ducto deferente apresenta variações regionais (Figura 9a, b, c) e foi descrita para
P. frenatus (Ribeiro, 1981), D. albiventris (Machado et al., 1982) e outras espécies de marsupiais sul-
-americanos (Rodger,1982; Martinelli, 1990; Costa, 1995; Carvalho, 1996). É revestida por epitélio
pseudo-estratificado colunar alto e estreito, fracamente acidófilo, com numerosas e longas projeções
apicais (Figura9s, c). A existência de grupos de células colunares baixas intercaladas dá ao lume ductal
um aspecto irregular e franjado (Figura 9b). Entre as células epiteliais encontram-se pequenas células
basais, células apicais e linfócitos. A lâmina própria em toda sua extensão é delgada e rica em fibras

BIOLOGIA 228 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


elásticas. A camada muscular é formada unicamente por fibras musculares lisas com disposição circular.
Os resultados histoquímicos obtidos nas regiões funicular e abdominal mostram que estas regiões secre-
tam mucossubstâncias neutras, enquanto que a região epididimária secreta mucossubstâncias neutras e
mucossubstâncias ácidas carboxiladas em P. frenatus, M. demerarae, M. nudicaudatus, C. lanatus e C.
philander (Ribeiro, 1981; Martinelli, 1990; Costa, 1995; Carvalho, 1996). A região intraparietal, somente
estudada em Caluromys por Carvalho (1996), secreta mucossubstâncias neutras.

Funículo Espermático
A morfologia do funículo espermático é similar nos marsupiais brasileiros estudados por Godinho
et al., (1977); Ribeiro (1981); Machado et al., (1982); Martinelli (1990); Costa (1995) e Carvalho (1996).

Figura 10. Secções transversais do funículo espermático de marsupiais. a - Parte proximal do funículo espermático de P. opos-
sum. D = ducto deferente; A = artéria testicular; L = vaso linfático. Externamente observa-se o desenvolvido músculo cremaster.
Tricrômico de Gomori - 30X. b – Parte média do fúnículo espermático de D. albiventris, onde os ramos da rete mirabili da artéria
testicular (A) são mais numerosos. As veias (V) acompanham os ramos arteriais (A). Os vasos sangüíneos e o ducto deferente
(D) são separados do cremaster pela faixa de conjuntivo denso (seta curta). Tricrômico de Gomori - 52X. Com autorização da
Acta Anatomica, v. 99, p. 209-219, 1977. c – Maior aumento da figura 8b na área dos vasos sangüíneos. Artérias (A) e veias
(V) são facilmente distinguíveis pela presença da limitante elástica interna na parede das artérias (setas). Fucsina de Weigert
(modificada). 185X. Com autorização de Acta Anatomica, v. 99, p. 209-219, 1977.

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 229 BIOLOGIA


O funículo espermático (Figura 10a) é formado pelo ducto deferente, artéria e veia testiculares, vasos
linfáticos, nervos e o músculo cremaster, tudo envolvido por conjuntivo e, externamente, pela pele da
haste funicular, já descrita anteriormente. O cremaster é um músculo estriado esquelético, longo e de-
senvolvido, que organiza-se de modo a abraçar parcialmente as estruturas do funículo. Deste modo, em
cortes transversais, observa-se o músculo em forma de ferradura envolvendo o ducto deferente, vasos e
nervos (Figura10a). A contração do cremaster possibilita que os testículos, localizados em um escroto
penduloso, sejam aproximados da parede corporal, quando necessário (temperatura, defesa, estresse,
etc.). No terço médio do funículo observa-se uma faixa de conjuntivo denso (Figura 10b), originária da
fusão das lâminas parietal e visceral da túnica vaginal que oblitera o canal vaginal. Esta faixa separa
o cremaster dos demais componentes funiculares. Nas regiões proximal e distal do funículo pode-se
observar parcialmente o canal vaginal (Figura 3f). A artéria testicular forma, ao longo do funículo, a
rete mirabili (Figura 10b, c), à qual é atribuída uma função termorreguladora, no sentido de manter a
temperatura escrotal e testicular abaixo da temperatura corporal (Barnett & Brazenor, 1958; Godinho
et al., 1977; Setchell, 1977; Tyndale-Biscoe & Renfree, 1987) para que o testículo desenvolva sua
atividade espermatogênica.

Figura 11. a - Desenho esquemático dos segmentos da próstata de Metachirus nudicaudatus mostrando os diferentes tipos
celulares de cada segmento. ADV = adventícia; MUSC = camada muscular; EXT = parte externa; MED = parte média; INT=
parte interna do túbulo glandular. b – Partes externa e média do segmento cranial. HE - 76X. c – Partes média e interna do
segmento cranial. HE - 76X. d – Parte média do segmento cranial mostrando algumas células PAS-positivas. PAS + H-76X.
e – Parte interna (ducto) da glândula formada por células contendo pequenas granulações apicais PAS-positivas. PAS + H-76X.

BIOLOGIA 230 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Figura 12. Próstata de Metachirus nudicaudatus. a – Partes externa e média do segmento médio . HE - 76X. b – A parte externa
do segmento médio mostra 2 tipos celulares diante da reação do PAS. A parte média possui células fortemente positivas ao
PAS - 76X. c – Partes interna e média do segmento médio. HE - 76X. d – Transição da parte média para a interna do segmento
médio. Observar granulações PAS nas células da parte interna. PAS + H -76X. e, f – Partes externa e média do segmento caudal.
HE - 76X. g – Reação PAS-positiva na parte externa do segmento caudal. 76X. h – Observar a reação positiva da Ninhidrina-
-Schiff nas células e nos grânulos no lume da parte média do segmento caudal. 76X.

Próstata
É do tipo disseminada e bem desenvolvida nos marsupiais. Limita-se cranialmente com o colo da
bexiga e caudalmente com a uretra membranosa (Figura 1a). A glândula possui forma alongada, seme-
lhante a uma cenoura (Figura 1a) e apresenta-se bem mais desenvolvida no período de acasalamento,
mudando até a forma que se torna espiral torcida e podendo aumentar várias vezes seu peso e tamanho
(Figura 1c), conforme verificado em D. albiventris (Nogueira, 1988) e em M. nudicaudatus (Costa,
1995). A próstata possui três segmentos distintos em cor, extensão e diâmetro (Figuras 11 e 12). O
segmento cranial é o de menor comprimento e possui coloração rósea. O segmento médio é o maior e
o mais largo, apresentando cor branca leitosa. O caudal é o mais estreito e possui cor cinza escuro. O
parênquima é formado por túbulos glandulares (TG) ramificados que diferem entre si histológica (Figura
11a) e histoquimicamente, nos três segmentos. Esses túbulos apresentam intensa atividade secretória
(Figura 11b a 11m) durante o período de acasalamento. Os TG produzem mucossubstâncias neutras em

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 231 BIOLOGIA


todos os segmentos, ao passo que mucossubstâncias ácidas carboxiladas e sulfatadas também têm sido
detectadas em quantidades variáveis (Ribeiro, 1981; Nogueira et al., 1985; Martinelli, 1990; Martinelli
et al., 1991; Costa, 1995; Carvalho, 1996). A próstata também produz glicogênio que, segundo Rodger
& White (1980), é o elemento energético mais importante do sêmen de marsupiais americanos. Tal fato
deve ser analisado cuidadosamente nos marsupiais sul-americanos, pois a afirmativa desses autores
refere-se unicamente a resultados bioquímicos da próstata de D. virginiana. O segmento caudal da
próstata é o principal sítio de produção de glicogênio em D. albiventris (Garcia & Gonçalves, 1984) e
em P. frenatus (Nogueira et al., 1985). Em D. albiventris, a concentração de glicogênio neste segmento
aumenta acentuadamente no período de acasalamento (Cóser & Nogueira, 1998), indicando atividade
secretora sazonal da próstata. Observações histoquímicas e ultra-estruturais do epitélio prostático e

Figura 13. Glândulas bulbouretrais (BU) de marsupiais brasileiros. a – Vista panorâmica da BU lateral de Caluromys lanatus.
M = músculo estriado esquelético invaginando-se para o interior da glândula. A seta mostra o conjuntivo que envolve o parênqui-
ma glandular. HE -56X. a – Túbulos da BU lateral de C. lanatus expandidos pelo acúmulo de secreção. HE -230X. c – Detalhe
de parênquima da BU intermédia de Metachirus nudicaudatus formado por longos túbulos secretores ramificados. HE - 76X.
d – Túbulos secretores da BU intermédia de M. nudicaudatus formados por células colunares (mucosas) com núcleos basais. M
= músculo estriado esquelético da glândula. HE - 76X. e – Intensa reação PAS-positiva na BU intermédia de M. nudicaudatus.
76X. f – Túbulos glandulares mostrando reação PAS-positiva no epitélio e na secreção armazenada no lume da BU medial de
M. nudicaudatus. 76X. g - Glândula BU medial de M. nudicaudatus. Granulações PAS-positivas no citoplasma das células
secretoras. 192X.

BIOLOGIA 232 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


análise bioquímica de suas secreções tornam-se importantes para verificar se o glicogênio é de fato o
elemento energético mais importante produzido pela glândula em outras espécies de Didelphidae, à
semelhança do que ocorre em D. virginiana.

Glândulas Bulbouretrais
Existem dois ou três pares de glândulas bulbouretrais (ou de Cowper) nos marsupiais brasileiros,
denominadas glândulas bulbouretrais laterais, intermédias e mediais (Figura 1a, b, c), nomes que se re-
ferem as suas posições anatomotopográficas (Nogueira et al., 1984). Na maioria das espécies estudadas
existem três pares, ao passo que nas espécies pertencentes aos gêneros Caluromys, Glironia e Gracilinanus
existem somente dois pares de glândulas. As glândulas bulbouretrais laterais e as intermédias são pirifor-
mes (Figura 1a, c) e situam-se dorsolateralmente à uretra, relacionando-se dorsalmente com os músculos
isquiocavernosos (IC) e bulboesponjosos (BS) da raiz do pênis. As glândulas laterais possuem aspecto
translúcido, enquanto as intermédias são menores e opacas, exceto em M. demerarae (Martinelli, 1990).
As glândulas mediais são arredondadas, bem menores que as demais, e situam-se ventrolateralmente em
relação à uretra, relacionando-se caudo-medialmente aos músculos IC (Figura 1b, c). Os ductos excreto-
res destas glândulas desembocam, com pequenas variações entre as espécies, na porção inicial da uretra
peniana. O parênquima glandular é formado por longos túbulos secretores ramificados (Figura13a, c, f)
que se expandem acentuadamente, por acúmulo de secreção (Figura 13b, f), no período de acasalamento
(Nogueira, 1984). A ultra-estrutura do epitélio secretor das bulbouretrais de D. albiventris foi descrita por
Nogueira & Redins (1989). Os ductos excretores também são secretores e possuem células endócrinas,
produtoras de serotonina, intercaladas no epitélio próximo às desembocaduras na uretra. Embora haja
variações qualitativas no teor das secreções destas glândulas, mucossubstâncias neutras (Figura 13e, g)
e mucossubstâncias ácidas carboxiladas e sulfatadas, além de glicogênio, têm sido detectados em vários
marsupiais brasileiros (Ribeiro, 1981; Nogueira et al., 1984; Ribeiro & Nogueira, 1985; Martinelli, 1990;
Martinelli et al., 1991; Costa, 1995; Carvalho, 1996).
A presença de dois ou três pares de glândulas bulbouretrais nos marsupiais brasileiros e a composição
complexa de suas secreções sugere papel importante dessas glândulas na fisiologia reprodutiva desses
animais, além de simples função lubrificadora da uretra antes da ejaculação. Para isto, estudos morfofun-
cionais e bioquímicos mais acurados devem ser realizados com o objetivo de esclarecer a composição das
secreções dessas glândulas, se as mesmas são eliminadas em conjunto ou individualmente, bem como se
antes, junto ou depois da fração espermática do sêmen.

Uretra
A descrição básica da estrutura da uretra encontra-se nos estudos de Ribeiro (1981) e Martinelli
(1991). A uretra pelvina apresenta as porções prostática e membranosa. A prostática tem maior ex-
tensão e se relaciona, em todo seu contorno, com as glândulas tubulares da próstata, que lançam suas
secreções no lume uretral. A mucosa é revestida por epitélio de transição e a lâmina própria, de con-
juntivo frouxo, possui um rico plexo vascular sanguíneo e linfático entremeado aos ductos excretores
dos túbulos prostáticos. Células endócrinas esparsas, produtoras de serotonina, foram demonstradas
no epitélio ao longo da uretra prostática (Nogueira & Barbosa, 1999) de D. albiventris. A uretra
membranosa situa-se entre o segmento caudal da próstata e a raiz do pênis é revestida por epitélio de

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 233 BIOLOGIA


transição e não possui glândulas na mucosa. Após penetrar no pênis, a uretra passa a constituir sua
porção esponjosa ou uretra peniana.

Pênis
O pênis dos marsupiais brasileiros apresenta o padrão básico dos marsupiais já estudados (Broek,
1910; Woolley & Webb, 1977; Woolley, 1982; Ribeiro & Nogueira, 1990; Martinelli & Nogueira, 1997;
Nogueira et al., 1999 a, b). As principais diferenças entre espécies e gêneros estão relacionadas com a
morfologia da glande e o músculo elevador do pênis. O pênis é pós-escrotal e liga-se ao arco isquiádico por
meio de um ligamento suspensor. O corpo peniano possui uma acentuada flexura sigmóide, “S-peniano”
(Figura 14 a), que se desfaz durante a ereção e volta, quando flácido, à posição normal, em parte devido
à contração dos músculos retratores. Quando ereto, o pênis é exposto através da fenda cloacal.
Em todas as espécies dissecadas, a volumosa musculatura da raiz do pênis é formada pelos mús-
culos isquiocavernosos (IC) e bulboesponjosos (BS), situados fora da cavidade pelvina. Os músculos
são piriformes, com suas porções arredondadas bem desenvolvidas e suas porções afiladas convergentes
para a linha mediana da raiz do pênis. Encaixados na raiz do pênis e ventralmente aos músculos IC e BS
e ductos excretores das bulboureterais encontram-se os músculos elevadores (LM) do pênis. O tendão
de inserção deste músculo penetra no corpo peniano, ramifica-se ao nível da glande para inserir-se na
albugínea dos corpos cavernosos ou no fornix prepucial. Em Metachirus, diferentemente das demais
espécies estudadas, o LM insere-se no fornix através de uma faixa muscular sem apresentar tendão. Os
músculos retratores do pênis originam-se na região sublombar e inserem-se na curvatura dorsal da flexura
sigmóide. As variações desses músculos e tendões nos marsupiais brasileiros estão esquematizadas nas
Figuras 14b a 14k.
Em todas as espécies estudadas a glande é bífida. A forma e o comprimento de cada hemiglande
é muito variável. Com a bifurcação da glande, a uretra dá origem a duas fendas uretrais que percorrem,
por extensão variada, as faces mediais das hemiglandes e terminam na face ventral (Didelphis, Philan-
der, Lutreolina, Marmosops, Gracilinanus), na extremidade (Caluromys, Glironia, Micoureus), muito
próximas à extremidade (Marmosa), ou na face lateral (Monodelphis). Em Metachirus, diferentemente,
as fendas uretrais terminam na bifurcação da glande e formam dois canais funcionais delimitados pelas
pregas dorsais e ventrais existentes na glande. A Figura 14 mostra resumidamente as características
morfológicas da glande dos marsupiais brasileiros já estudados. Divertículos, situados ventralmente às
fendas uretrais, com topografia e desembocadura diferentes nas hemiglandes de Didelphis, Philander,
Lutreolina e Metachirus foram descritos por Nogueira et al. (1999b). O significado funcional dessa
estrutura não é conhecido.
Embora haja similaridades na morfologia do pênis dos marsupiais estudados, a análise dessas
características, associadas a dados corporais externos, podem servir como ferramenta taxonômica para
auxiliar na identificação de espécies em campo. O conhecimento da morfologia fálica dos demais gêne-
ros e espécies ainda não estudados poderá ajudar a determinar a real importância da morfologia fálica
na distinção existente entre as espécies de cada grupo e mesmo na filogenia de marsupiais americanos.
O conhecimento dos aspectos funcionais da cópula e inseminação, bem como estudos morfológicos do
sistema genital feminino, serão importantes para o entendimento das diferenças na morfologia peniana
desses marsupiais.

BIOLOGIA 234 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Cloaca
É uma cavidade ampla e bem desenvolvida, na qual desembocam os sistemas digestivo e gênito-
-urinário, em posições dorsal e ventral, respectivamente. O prepúcio é contínuo com o assoalho da abertura
gênito-urinária. A cloaca comunica-se com o exterior por meio da fenda cloacal (Figura 15a) que apresenta
uma saliente projeção dorsal (Figura 15b). Lateralmente à fenda cloacal, na abertura genital, encontra-
-se um conjunto de glândulas cloacais (Figura15a, b, c). Em M. demerarae, Martinelli (1990) encontrou
glândulas piriformes de cada lado da fenda, as quais têm porções afiladas dirigidas para a abertura da
fenda (Figura 15c). As glândulas mais ventrais são as maiores. Os corpos dessas glândulas situam-se

Figura 14. A - Desenho esquemático do pênis (flácido) de Marmosa (Micoureus) demerarae mostrando a proeminente flexura
sigmóide (SF). B a K – Desenhos esquemáticos do pênis distendido em vista ventral e das respectivas hemiglandes em vista
medial. B = Marmosops incanus; C = Gracilinanus agilis; D = M. demerarae; E = Marmosa murina; F = Didelphis; G =
Philander; H = Lutreolina; I = Metachirus; J = Caluromys lanatus; K = Monodelphis. Barra = 1 cm. Legendas: IC = músculo
isquiocavernoso; BS = músculo bulboesponjoso; LM = músculo elevador do pênis; U = uretra membranosa; RM = músculo
retrator do pênis; T = tendão; P = prepúcio; G = glande; Ug = fenda uretral. Setas = desembocadura do divertículo; Cabeças
de seta = pregas dorsal e ventral.

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros 235 BIOLOGIA


Figura 15. a, b – Desenhos esquemáticos da região perineal de Marmosa (Micoureus) demerarae, em vistas ventral e lateral,
respectivamente. IC = músculo isquiocavernoso; BE = músculo bulboesponjoso; GC = glândulas cloacais; A = glândulas anais;
P= próstata; BUL = glândula bulbouretral lateral. c – Região perineal de M. demerarae, parcialmente dissecada. As cabeças de
seta indicam glândulas cloacais laterais à fenda cloacal. IC = músculo isquiocavernoso. d – A figura mostra as estruturas perineais
e o corpo peniano de M. demerarae parcialmente dissecados. Parte do corpo peniano c, no interior da cavidade pelvina, mostra
inserção dos músculos retratores do pênis r, ao nível da flexura. Ventralmente ao corpo peniano, observa-se a porção terminal
da uretra membranosa (cabeça de seta). Lateralmente e próximo a esta, encontram-se os três pares de glândulas bulbouretrais e
os músculos da raiz do pênis (a = par de glândulas anais). e – Visão panorâmica da parede da cloaca de Caluromys philander.
M = mucosa; P = pele; EC = fibras musculares do esfíncter cloacal; G1 = glândulas cloacais menores; G2 = glândulas cloacais
maiores. HE - 46X.

entre a musculatura estriada esquelética do esfíncter cloacal (Figura 15e) presente nessa espécie e também
em Caluromys (Carvalho, 1996). Próximo à abertura terminal do sistema digestivo desembocam os dois
pares de glândulas anais (Figura 15d), estando o par menor dorsal e o par maior dorsolateral à abertura.
A descrição histológica da mucosa cloacal baseia-se nos estudos de Martinelli (1990) e Carvalho
(1996). A mucosa (Figura 15e) é revestida por epitélio estratificado pavimentoso queratinizado, apoiado
sobre uma lâmina própria espessa de conjuntivo denso, bem vascularizado e com poucas glândulas. Exter-

BIOLOGIA 236 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Tabela 2. Aspectos anatômicos da glande de marsupias brasileiros (Didelphidae)

Inserção Forma da Término das Estruturas


Espécies Id Comprimento Referências
do LM Extremidade fendas uretais peculiares

Didelphis albiventris A T Médio Cônica Face ventral Divertículos Nogueira et al. 1999 b
Didelphis aurita A T Médio Cônica Face ventral Divertículos Nogueira et al. 1999 b
Didelphis marsupialis A T Médio Cônica Face ventral Divertículos Broek, 1910; Nogueira et al. 1999 b
Philander opossum A T Médio Cônica Face ventral Divertículos Ribeiro, 1990
Lutreolina crassicaudata A T Médio Cônica Face ventral Divertículos Nogueira et al. 1999 b
Metachirus nudicaudatus A M Médio Cônica Na bifurcação Divertículos: 1 Nogueira et al. 1999 b
Caluromys lanatus A T Longo Elíptica Extremidade – Nogueira et al. 1999 b
Caluromys philander A T Longo Elíptica Extremidade – Nogueira et al. 1999 b
Micoureus cinereus A T Longo Reta Extremidade – Martineli and Nogueira 1997
Marmosops incanus A T Médio Arredondada Face ventral 2 Martineli and Nogueira 1997
Graciliananus agilis A T Médio Cônica Face ventral – Martineli and Nogueira 1997
Marmosa murina A T Longo Arredondada Extremidade – Martineli and Nogueira 1997
Monodelphys domestica A T Médio Irregular Face lateral 3 Nogueira and Câmara 1999

Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Monodelphys brevicaudata A T Médio Irregular Face lateral 3 Nogueira and Câmara 1999
Glironia venusta P T Curto Elíptica Extremidade – Nogueira el al. 1999
Monodelphis americana A T Médio Elíptica Face Lateral 3 Nogueira e Câmara, em preparação.

237 BIOLOGIA
Id= Idade; A= Adulto; P= Pré-púbere; LM= Músculo elevador do pênis; T= Tendão; M= Músculo; 1= Pregas dorsais e ventrais; 2= Depressão semelhante a óstio e apêndice laterais;
3= Prolongamentos apicais.
namente, a cloaca é revestida por pele pregueada, rica em folículos pilosos e glândulas sudoríparas (Figura
15e). A derme é pouco espessa e a junção dermoepidérmica é lisa, sem a camada papilar. A hipoderme
possui pequenos lóbulos de tecido adiposo entremeados às partes enoveladas das glândulas sudoríparas
e raízes de folículos pilosos. O músculo esfíncter da cloaca separa a parte profunda da hipoderme da
mucosa cloacal. Suas fibras esqueléticas distribuem-se ao redor da cavidade da cloaca. A cavidade clo-
acal de Caluromys é proporcionalmente a mais ampla de todos os marsupiais brasileiros já examinados.
Com base nas observações morfológicas e histoquímicas, Martinelli (1990) salienta que é provável
que os dois tipos de glândulas cloacais de M. demerarae representem glândulas sebáceas modificadas e
glândulas odoríferas, respectivamente. A presença de um complexo glandular desenvolvido, em torno
da abertura gênito-urinária na cloaca de M. demerarae e Caluromys, deve ter um significado fisiológico
muito importante no processo de ereção e exposição do pênis, lubrificando a parede da abertura para
deslizamento da desenvolvida glande. Todavia, estudos morfofuncionais mais detalhados são necessários
para o esclarecimento das funções do complexo glandular cloacal.

Puberdade
Ao período de desenvolvimento infantil segue-se a puberdade. No gambá, D. albiventris, a puber-
dade foi estudada por Nogueira (1989), utilizando-se a espermatorréia urinária como indicador básico e
também a análise histológica do testículo. A puberdade entre os filhotes criados em cativeiro tem início
cerca de 110 a 120 dias após a saída do marsúpio (desmame), ou seja, 200 a 210 dias após o nascimento.
Nesta espécie de gambá, além do aparecimento dos primeiros espermatozóides na urina, observam-se
também a liberação da glande peniana e o aparecimento de coloração amarela intensa nos pêlos da região
pré-esternal, devido ao início da atividade secretora das glândulas cervicoesternais. Esta secreção é andró-
geno-dependente e tem importância na delimitação da área de vida do macho. Estudos têm evidenciado
que em algumas espécies de marsupiais, entre elas os Didelphis, os machos não são territorialistas, ao
passo que as fêmeas podem apresentar áreas de vida exclusivas (veja Cáceres & Monteiro-Filho, 2001).

Inervação do Sistema Genital Masculino


Tonelli (1982), usando técnicas histoquímicas para demonstração de catecolaminas, e Alves (1986),
empregando métodos histoquímicos associados a procedimentos cirúrgicos de desnervação, estudaram
a inervação adrenérgica do sistema genital masculino de D. albiventris. Os órgãos do sistema urogenital
de D. albiventris são inervados pelo sistema nervoso autônomo simpático e parassimpático. A disse-
cação de nervos e gânglios anatomicamente relacionados com os órgãos pélvicos mostrou um gânglio
mesentérico inferior, dois gânglios testiculares, dois nervos hipogástricos, dois gânglios e dois nervos
pélvicos. A demonstração histoquímica de catecolaminas mostrou rica inervação simpática na porção
flexuosa dos dúctulos eferentes, no ducto deferente e nos três segmentos da próstata. Testículos, epidídi-
mos e os três pares de glândulas bulbouretrais somente apresentam inervação adrenérgica ao redor dos
vasos. Procedimentos cirúrgicos de remoção de gânglios, neurectomia com ou sem ligadura de vasos
e remoção do tecido periprostático, seguidos de detecção histoquímica de catecolaminas, indicam que
neurônios adrenérgicos curtos são responsáveis pela inervação adrenérgica dos órgãos reprodutivos de
D. albiventris macho (Maruch et al., 1989). Trabalhando com métodos específicos para catecolaminas e
acetilcolinesterases, Machado et al. (1982) demonstraram que a delicada musculatura do ducto deferente,

BIOLOGIA 238 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


consistindo apenas de uma camada de fibras musculares lisas com disposição circular, é ricamente inervada
por fibras adrenérgicas e fibras supostamente colinérgicas. No entanto, o ducto deferente em preparações
fisiológicas não respondeu a acetilcolina e noradrenalina. Essa falta de resposta fisiológica aos neuro-
transmissores, na presença de inervação colinérgica e adrenérgica, pode ser explicada pela inexistência
de fibras musculares longitudinais no ducto deferente. As características morfológicas e fisiológicas do
ducto deferente do gambá levantam a possibilidade de que o músculo cremaster deve participar no trans-
porte de espermatozóides neste animal, e que pode explicar a espermatorréia observada nos marsupiais.

Perspectivas
A morfologia do sistema genital masculino de vários gêneros de marsupiais brasileiros foi descrita
no presente capítulo e sugere várias e interessantes áreas de pesquisas: a avaliação do padrão das vias
espermáticas intratesticulares e o seu significado funcional; o real significado da pigmentação preta da
túnica vaginal; a importância funcional da parte flexuosa do dúctulo eferente; a caracterização ultra-
-estrutural e imuno-histoquímica das diferentes zonas do epidídimo, principalmente daquela onde ocorre
o pareamento de espermatozóides; a análise bioquímica dos carboidratos da próstata; a caracterização
bioquímica das secreções das glândulas bulbouretrais (Cowper) e de suas funções; e o estudo da morfolo-
gia e inervação do pênis. A avaliação dos tópicos acima mencionados, inclusive em espécies dos gêneros
Thylamys, Chironectes, Caluromysiops, Caenolestes (e seus afins) e Dromiciops, ainda não estudadas,
será fundamental para a melhor compreensão do sistema genital masculino e filogenia de marsupiais
americanos. Além disso, o conhecimento da fisiologia da cópula e inseminação, associado a estudos
morfológicos do sistema genital feminino, é essencial para a compreensão da biologia reprodutiva de
marsupiais americanos.

Agradecimentos
Instituições: ICB-UFMG; PUC-MG; Eletronorte S.A; INPA; CNPq; CAPES. Suporte financeiro:
CNPq; FAPEMIG; PRPq-UFMG. Aos seguintes pesquisadores por fornecimentos de espécimes: Edeltru-
des Câmara (Gracilinanus agilis, M. incanus); Célio M. C. Valle (D. marsupialis, D.aurita, M. domestica
e P. frenatus); Gustavo A. B. Fonseca (L. crassicaudata, C. philander); P. M. Martinelli (M. demerarae);
Helder José (M. nudicaudatus); Maria Nazareth F. da Silva (G. venusta, M. murina, M. brevicaudata).
Os desenhos e as fotomicrografias de Micoureus, Metachirus, Caluromys e Philander foram retirados
de dissertações de mestrado e gentilmente cedidos por Patrícia M. Martinelli, Suely de F. Costa, Godo-
fredo A. de Carvalho e Maria das G. Ribeiro, respectivamente. Agradecemos às professoras Patrícia M.
Martinelli e Cleida A. Oliveira pela criteriosa leitura do manuscrito e valiosas sugestões apresentadas.
Os desenhos esquemáticos foram realizados por Fernando V. Moro e pelos biólogos Humberto E. Santo
de Mello; Myrian M. Duarte e Bruno G. de O. Câmara. O autor é pesquisador 1A do CNPq.

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BIOLOGIA 242 Morfologia do Sistema Genital Masculino de Marsupiais Brasileiros


Foto: Ana Cláudia Celciellos
CAPÍTULO 11

Estação Reprodutiva
e Tamanho de Prole EM
Marsupiais Brasileiros
Nilton C. Cáceres* †
Maurício E. Graipel**

Abstract: Reproductive Season and Litter Size of Brazilian Marsupials.


Reproductive season and litter size of Brazilian marsupials are reviewed in this chapter. Marsu-
pial newborns are precocious and walk toward the nipples just after birth, for a longer lactation
phase. After this obligatory lactation phase, there is the nesting phase where young disperse
from the mother, becoming independent. Breeding seasonality is discussed for marsupials, which
appears to be latitude and climate dependent. Other factors relating to the onset and duration of
reproductive season are discussed, such as photoperiod, birth synchrony, and semelparity. Litter
sizes of marsupials are variable and dependent on biotic and environmental factors. Relevant
factors related to this variation are discussed, such as latitude, climate, isolation, body size, age
and habitat.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 243-255, 2012.

Introdução
Os marsupiais compreendem um grupo de mamíferos sem igual na natu-
reza, pois, ao contrário dos placentários que perfazem a maioria dos mamífe-
ros viventes, apresentam relativamente gestação curta e um longo período de

*
Departamento de Biologia, Universidade Federal de Santa Maria. Santa Maria, RS, 97.110-
970, Brasil.
† Autor correspondente: niltoncaceres@gmail.com
Departamento de Ecologia e Zoologia, Universidade Federal de Santa Catarina. Florianópolis,
**

SC, 88.040-970, Brasil.

Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros 243 BIOLOGIA


lactação. Logo após o nascimento, os filhotes ainda em estágio embrionário se deslocam da cloaca até
as mamas localizadas no ventre ou na bolsa marsupial (esta última está presente na maioria das espécies
americanas de médio e grande porte) (Figura 1). Para tanto, ainda durante a gestação, ocorre um desen-
volvimento mais acelerado dos membros anteriores, incluindo as garras deciduais. No estágio prematuro
em que se encontram ao nascer, a cauda, os membros posteriores e os olhos estão em fases iniciais de
desenvolvimento. Após a metade do período de lactação, os olhos e a boca estão desenvolvidos o suficiente
para se abrirem (Hartman, 1923; Petrides, 1949). No caso de Didelphis, os filhotes apresentam ao final da
fase de lactação uma dentição mais desenvolvida (4/4, 1/1, 3/3, 0/1; Petrides, 1949), e também podem se
soltar voluntariamente dos mamilos (que nesta época encontram-se desenvolvidos) podendo permanecer
agarrados às costas da mãe por um breve período enquanto esta forrageia (Hartman, 1923). Logo depois
os filhotes são deixados em segurança em uma toca por cerca de um mês, sendo amamentados pela mãe
nos períodos em que se encontra na toca (Eisenberg, 1988; Hossler et al., 1994; Cáceres & Monteiro-
-Fiho, 1997). As estratégias de uso de toca pelos marsupiais didelfídeos deve ser variável (Hossler et al.,
1994; Loretto et al., 2005), o que implica também em formas diferentes de cuidado parental (Loretto et
al., 2005). Após a fase da toca, os filhotes tornam-se independentes da mãe, passando a consumir outros
tipos de alimentos (Cáceres, 2002).
Apesar do grande número de espécies de marsupiais existentes nos diferentes biomas brasileiros
e do interesse em se estudar diferentes aspectos sobre a história natural desses animais, há ainda mui-
tas lacunas a serem preenchidas sobre a ecologia e adaptação desse grupo, particularmente quando se
considera uma abordagem ecológico-evolutiva das estratégias de reprodução. Por outro lado, estudos de
dinâmica populacional dos marsupiais no Brasil têm contribuído com informações sobre recrutamento
de neonatos e jovens e que, portanto, contribuem para o conhecimento de seus aspectos reprodutivos,
como o início da estação reprodutiva e o tamanho de prole (e.g. Julien-Laferrière & Atramentowicz,
1990; Cerqueira et al., 1993; Gentile et al., 2000; Quental et al., 2001; Graipel et al., 2006; Aragona e
Marinho-Filho, 2009; Andreazzi et al., 2011).

Figura 1. (A) Filhotes recém nascidos em fêmeas do gambá Didelphis albiventris (comprimento médio cabeça-corpo é de 6
mm) e (B) da cuíca-de-quarto-olhos marrom Metachirus nudicaudatus em mais adiantado estágio de desenvolvimento. Note a
ausência de marsúpio nessa última espécie (fotos por Luciana Guedes e Diego Astúa, respectivamente).

BIOLOGIA 244 Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros


Estudos sobre tamanho de prole de marsupiais didelfídeos não têm tido tanta ênfase quanto outros
temas biológicos, mas podem-se ressaltar pesquisas sobre o início da estação reprodutiva de espécies
do grupo, realizadas tanto no Brasil quanto em países adjacentes (Astúa & Geise, 2006; Rademaker &
Cerqueira, 2006; Díaz & Flores, 2008). Estudos sobre a reprodução de marsupiais brasileiros têm contri-
buído para se aumentar o conhecimento acerca das variações do tamanho de prole (p. ex. Bergallo, 1994;
Cáceres, 2000; Gentile et al., 2000; Barros et al., 2008; Díaz & Flores, 2008), embora não se tenham
postuladas, ou mesmo testadas, muitas hipóteses sobre essa variação, exceto pela relação entre tamanho
de prole e latitude para o caso de Didelphis (Rademaker & Cerqueira, 2006) e entre tamanho de prole e
ritmo de consumo alimentar em fêmeas de Caluromys philander (Atramentowicz, 1992). Nesse último
caso, foi observado que havia relação positiva entre consumo pela mãe e a massa total da respectiva
prole no final do período de lactação, assim como proles menores (n = 1 a 3) portavam filhotes maiores
em massa corporal do que proles com maior número de filhotes (n = 6 a 7).
Devido às particularidades que os marsupiais apresentam, quando comparados aos placentários,
suas características reprodutivas sempre chamam atenção, havendo inclusive alusões a características
reprodutivas quando da atribuição de nomes em níveis taxonômicos. Por exemplo, o nome da bolsa
ventral onde os filhotes se desenvolvem (marsúpio) serviu para denominar a atual superordem Marsupia-
lia, antes considerada como uma ordem contendo todos os marsupiais viventes. A reprodução é tratada
neste capítulo abordando inicialmente características da estação reprodutiva dos marsupiais brasileiros
e, depois, questões relacionadas ao tamanho de prole. Ressaltam-se os fatores que possam explicar as
variações encontradas nessas duas variáveis, estação reprodutiva e tamanho de prole, ao longo das es-
pécies e populações.

Estação Reprodutiva
A latitude influencia na época de início da reprodução de marsupiais brasileiros, embora ainda não
se saiba quais outros fatores ambientais influem conjuntamente nessa regulação, pois em cada latitude
há uma série de variáveis climáticas atuando, dependendo da região. Em geral, quanto maior a latitude,
mais tarde no ano se inicia a reprodução de uma espécie marsupial. Esse fenômeno é documentado prin-
cipalmente para Didelphis (Burns & Burns, 1957; Rademaker & Cerqueira, 2006). Assim, a reprodução
das espécies da região equatorial é quase contínua durante o ano (Julien-Laferrière & Atramentowicz,
1990), sendo, no entanto, influenciada por fatores como a altitude (Tyndale-Biscoe & Mackenzie, 1976).
Já em regiões tropicais, como a 22º S, o início da reprodução de Didelphis (como de Didelphis aurita)
é frequentemente em julho (Davis, 1947; Fonseca & Kierulff, 1989; Cerqueira et al., 1993; D’Andrea et
al., 1999; Gentile et al., 2000; Graipel & Santos-Filho, 2006). Na Argentina, na região de Buenos Aires,
a 35º S, tanto Didelphis albiventris quanto Lutreolina crassicaudata iniciam suas estações reprodutivas
em setembro de cada ano, após um período de vários meses de anestro (Regidor & Gorostiague, 1996;
Regidor et al., 1999).
A temperatura parece ser um fator importante que condiciona o início da estação reprodutiva em
marsupiais didelfídeos. Contudo, acredita-se que o fotoperíodo seja o principal fator determinante para
o início da estação reprodutiva nesses marsupiais (Cerqueira & Bergallo, 1993; Leiner et al., 2008),
como evidenciado para placentários (Flowerdew, 1987). No caso de Monodelphis domestica, fêmeas
são induzidas ao estro por machos (Faden, 1987), sendo estimuladas por secreções supraesternais desses

Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros 245 BIOLOGIA


machos que atingem seus órgãos vomeronasais (Harder & Jackson, 2010). Frente a essas possibilidades,
testar se a queda na disponibilidade de alimentos no ambiente pode desencadear o início da reprodução
em alguns marsupiais didelfídeos seria uma hipótese de pesquisa, já que normalmente o início da repro-
dução no grupo se dá no inverno, um período normalmente com menor disponibilidade de alimentos.
A relação entre a reprodução sazonal de algumas espécies de pequenos mamíferos e fatores climáticos
tem sido considerada por alguns autores (e.g. Streilein, 1982; Bergallo, 1994; Bergallo & Magnusson,
1999; Gentile et al., 2000), estando principalmente associada aos ciclos anuais de chuvas (Heideman
& Bronson, 1990). O início da reprodução de marsupiais em maiores latitudes ocorre no período mais
crítico climaticamente (Tyndale-Biscoe, 1979), durante o inverno, de modo que os filhotes, aderidos aos
mamilos, permanecem com alimentação. O auge da estação reprodutiva normalmente coincide com a
época de maior disponibilidade de alimentos (Atramentowicz, 1986; Julien-Laferrière & Atramentowi-
cz, 1990; Bergallo & Magnusson, 1999), que é o período em que os filhotes se tornam independentes
de suas mães e encontram alimentos amplamente disponíveis no ambiente (Cáceres, 2002; Graipel et
al., 2006). A disponibilidade de alimentos no ambiente foi tida como fator determinante na duração da
estação reprodutiva de Marmosops paulensis, mas o fotoperíodo foi tido como o fator desencadeador do
início da estação reprodutiva na espécie (Leiner et al., 2008).
O início da reprodução (primeiras cópulas) é sincrônico em muitos marsupiais, com fêmeas tornando-
-se receptivas simultaneamente para os acasalamentos (Humphries & Stevens, 2001), o que normalmente
está relacionado a um maior pico de fêmeas em reprodução neste início em relação ao restante da estação
reprodutiva (Dickman, 1985; Scott, 1986; Cáceres & Monteiro-Filho, 1997; Barros et al., 2008; Leiner et
al., 2008; Thielen et al., 2009). O fato das fêmeas da maioria das espécies estarem em anestro facilita sua
entrada simultânea em atividade reprodutiva, após a ativação do fator desencadeador. Posteriormente, há
menor grau de sincronia, pois cada fêmea tem características próprias que norteiam o desenvolvimento
da lactação (como o tamanho corporal e grau de dominância social no ambiente; Cáceres, 2003), além
do fato de certas fêmeas perderem sua prole antes do tempo, entrando novamente em estro e concebendo
outra prole (Graipel et al., 2006).
Fêmeas de marsupiais neotropicais podem ser poliéstricas, apresentando regularmente dois, ou às
vezes três, picos de nascimentos em uma mesma estação reprodutiva, como são os casos de D. aurita,
Didelphis marsupialis e Philander frenatus (Telford et al., 1979; Sunquist & Eisenberg, 1993; Cáceres,
2000; Gentile et al., 2000; Graipel et al., 2006; Barros et al., 2008; Thielen et al., 2009; Gentile et al.
neste volume). De fato, em algumas regiões e dependendo da espécie (e.g. P. frenatus e Chironectes
minimus), a estação reprodutiva pode durar quase o ano todo (Galliez et al., 2009), eventualmente com
três ou quatro picos reprodutivos (Julien-Laferrière & Atramentowicz, 1990; Barros et al., 2008).
No entanto, nem sempre os marsupiais didelfídeos serão poliéstricos, pois pesquisas recentes apon-
tam para estratégia diversa e mais restritiva para esses marsupiais, como em casos específicos do gênero
Marmosa (Quental et al., 2001; Thielen et al., 2009) e certas populações de marsupiais com ampla dis-
tribuição (D. albiventris; ver adiante). Na pesquisa envolvendo Marmosa paraguayana, (Quental et al.,
2001), descobriram-se fêmeas com apenas uma prole por estação reprodutiva, muito embora o estudo
tenha sido realizado em pequenos fragmentos de floresta que podem exibir resultados diversos da floresta
contínua. Já no caso de Marmosa xerophila (Thielen et al., 2009), a grande maioria (74 %) de uma po-
pulação de fêmeas da espécie (n = 42) teve apenas uma prole por estação reprodutiva. Em comparação,
91% das fêmeas de Didelphis virginiana monitoradas (n = 156) geraram uma segunda prole e apenas 7%

BIOLOGIA 246 Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros


geraram a terceira; já para D. marsupialis (n = 136), 97% das fêmeas monitoradas tiveram sua segunda
prole consecutiva e somente 7% tiveram a terceira prole (Sunquist & Eisenberg, 1993). Esses resultados
mostram que, apesar da variação intrapopulacional, as espécies, dependendo da região, têm cada uma
sua estratégia específica de investimento reprodutivo.
Tendo em vista que fêmeas de marsupiais brasileiros tendem a produzir uma, duas ou três proles
por estação reprodutiva dependendo da espécie, observa-se então uma variação importante em suas es-
tratégias reprodutivas. Essa variação pode ser observada tanto na comparação entre espécies quanto ao
longo da distribuição populacional de uma espécie. Um exemplo interessante é o caso de D. albiventris
no ambiente semi-árido da Caatinga, cujas fêmeas apresentam apenas uma prole por estação reprodutiva,
condicionada a um curto período mais úmido naquela região (Streilen, 1982). No Pantanal Sul, Gra-
cilinanus agilis exibe reprodução fortemente sazonal, condicionada ao período das chuvas na região,
embora o ciclo plurianual possa ser variável (Andreazzi et al., 2011). Por outro lado, populações que
vivem em zonas florestadas equatoriais tendem a exibir mais picos consecutivos de prole, como é o caso
de D. marsupialis e Philander opossum (Julien-Laferrière & Atramentowicz, 1990; Sunquist & Eisen-
berg, 1993). Em consequência, quanto maior a latitude da localidade, menor será a duração do período
reprodutivo, sendo essa conjectura válida também para sazonalidade climática (quanto menor a duração
da época das chuvas, menos proles consecutivas terão as espécies da região), independente da latitude.
Conclui-se assim que o ambiente é um forte determinante regional do tipo de estratégia reprodutiva de
uma determinada espécie de marsupial didelfídeo, embora certamente outros fatores deverão estar atuando
conjuntamente, como o fator de parentesco entre as espécies.
Outro fator importante que tem sido cada vez mais reportado para os marsupiais didelfídeos, dentro
ou fora do Brasil (Cáceres, 2000; Gentile et al., 2000; Astúa & Geise, 2006; Díaz & Flores, 2008), é a
ativação da reprodução em indivíduos jovens, ou seja, uma parte dos jovens nascidos em uma estação
reprodutiva gera proles antes do final da mesma estação reprodutiva (atrasando-a, pois seus filhotes serão
liberados ao ambiente em um período mais frio e estressante; Sunquist & Eisenberg, 1993; Gentile et
al., 2000 ), o que teoricamente só é possível em regiões onde a estação reprodutiva pode ser mais longa.
Essa ativação indica o quanto este grupo de mamíferos é adaptável, pois exibe inúmeras estratégias de
reprodução, às vezes comparáveis as dos placentários, embora sejam muito menos diversos taxonomica-
mente. Contudo, pesquisas específicas são necessárias para determinar se essas proles nascidas de fêmeas
jovens (com dentição ainda incompleta e com massa corporal menor do que um adulto) são viáveis e se
têm sucesso similar ao de fêmeas adultas.
Por fim, apesar da conjectura de que a maioria das espécies de mamíferos seja iterópara, ou
seja, reproduzem-se muitas vezes ao longo da vida, dosando seus esforços reprodutivos ao longo de
sucessivas estações reprodutivas (Begon et al., 2006), algumas pesquisas apontam para a ocorrência de
semelparidade em marsupiais didelfídeos de menor tamanho corporal (Pine et al., 1985; Lorini et al.,
1994; Martins et al, 2006; Leiner et al., 2008). Esse fenômeno está relacionado a uma redução abrupta
da população reprodutivamente ativa logo após o término da estação reprodutiva, como ocorre em algu-
mas espécies de marsupiais dasiurídeos australianos (Kraaijeveld et al., 2003; Holleley et al., 2006). Por
conseguinte, a semelparidade em marsupiais brasileiros também tem sido sugerida devido ao desapare-
cimento das fêmeas reprodutivas logo após a sua primeira estação reprodutiva (Graipel, 2003; Graipel
et al., 2006), assim como o desaparecimento de machos (Martins et al., 2006) ou de toda população de
machos e fêmeas reprodutivos (Leiner et al., 2008); evidentemente, nesses casos relatados, houve uma

Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros 247 BIOLOGIA


substancial ou completa renovação de adultos reprodutivos de um ano para o outro. Mas por enquanto a
semelparidade tem sido relatada em poucas espécies de marsupiais brasileiros (Andreazzi et al., 2011). De
fato, a maior mortalidade de machos também tem sido reportada em espécies de marsupiais australianos
(Kraaijeveld et al., 2003). Na semelparidade, seria esperado um decaimento quase completo da população
(envolvendo ambos os sexos) após uma única estação reprodutiva (Begon et al., 2006), como observado
para M. paulensis (Leiner et al., 2008). Uma espécie de marsupial australiano, Antechinus stuartii, foi
avaliada quanto ao papel de estratégias de machos para a evolução da semelparidade, e o resultado foi
que tanto há competição de espermatozóides quanto competição entre machos adultos durante a época
de acasalamentos, levando à produção de prole de múltiplos pais e dimorfismo em tamanho favorecendo
machos adultos (Holleley et al., 2006). Estudos dessa magnitude seriam interessantes de se realizar com
marsupiais brasileiros, já que algumas espécies são promíscuas e há dimorfismo em tamanho (Cáceres
et al., Capítulo 15), favorecendo machos, além da já citada semelparidade parcial em algumas espécies.

Tamanho de Prole
O número de filhotes que uma espécie de didelfídeo produz (geralmente inferior ao número de em-
briões produzidos) pode estar relacionado a uma série de fatores. Como fatores extrínsecos, podem-se
elencar o clima (influenciado pela latitude e altitude) e o habitat e, como fatores intrínsecos, o tamanho
corporal, a condição nutricional e a idade da mãe (Eisenberg, 1988). Muitos estudos já determinaram pelo
menos um desses fatores como causais na variação do tamanho de proles de várias espécies de mamíferos,
mas para os marsupiais brasileiros temos ainda muitas lacunas de conhecimento.
O tamanho de prole tende a aumentar com a latitude nos marsupiais brasileiros, como já comentado
previamente para outros marsupiais (Fleming, 1973; O’Connell, 1979). A regressão linear entre tamanho
de prole e latitude se revelou significativa, abrangendo 18 espécies e várias localidades por espécie (Figura
2; F = 6,24; R2 = 0,12; P = 0,016), embora o fator filogenético ainda deva ser controlado para verificar se
o padrão permanece ou se torna mais claro (Cáceres et al., dados não publicados; ver Felsenstein, 1985).
Este padrão pode ser observado em marsupiais como Didelphis (Rademaker & Cerqueira, 2006). A alti-
tude também pode influenciar no tamanho de prole, tendendo a elevá-lo quanto mais elevada for a região
em relação ao nível do mar (O’Connell, 1979; Flowerdew, 1987). Desse modo, regiões montanhosas nos
trópicos apresentam clima semelhante ao de regiões de latitudes elevadas (Bronson, 1989). Como em altas
latitudes a duração da estação reprodutiva é mais curta (ver seção anterior), hipoteticamente, pode ser
que os maiores tamanhos de prole nessas regiões sejam uma compensação pelo encurtamento da estação
reprodutiva; ou seja, a fêmea investiria em um maior número de filhotes em uma estação reprodutiva
mais curta, o que se equivaleria à produtividade de filhotes obtida em regiões de baixas latitudes (com
menores tamanhos de prole, mas com maior duração da estação reprodutiva).
As zonas subtropicais e temperadas apresentam populações ou espécies de marsupiais com os
maiores tamanhos de prole (Figura 2), ressaltando os fatores ambientais e latitude como importantes
nessa variação. Um número maior de filhotes nas maiores latitudes poderia ser uma resposta adaptativa
a estações reprodutivas mais curtas nessas latitudes (Rademaker & Cerqueira, 2006), contrabalançando
a produtividade da espécie em latitudes menores onde as estações reprodutivas são mais longas ou
ocorrem durante todo o ano (ver seção anterior). Contudo, em termos geográficos, as variações nos
tamanhos de prole são notáveis, mas são inúmeros os fatores que podem estar governando essa varia-

BIOLOGIA 248 Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros


Figura 2. Relação entre o tamanho de prole de marsupiais brasileiros e a latitude. Cada ponto se refere a uma população amostrada
entre 18 espécies de marsupiais. Regressão linear: F = 6,24; R2 = 0,12; P = 0,016). Fonte: Cáceres et al. (dados não publicados).

ção regionalmente, como a temperatura média do ano e pluviosidade, como exemplos. A quantidade
de chuva pode favorecer uma maior quantidade de recursos alimentares regionalmente (Bergallo &
Magnusson, 1999), com variações importantes entre anos, o que pode ser outro fator importante na
determinação do tamanho de prole.
O tipo de habitat que a espécie ou a população vive pode restringir ou favorecer sua estratégia re-
produtiva (Begon et al., 2006). No caso da cuíca-d’água, C. minimus, o habitat em que vive certamente
restringe seu tamanho de prole, pois a fêmea ao nadar deve manter o marsúpio bem fechado, e um número
aumentado de filhotes talvez não fosse uma solução adequada para esse estilo de vida. De fato, C. minimus
apresenta um dos menores tamanhos de prole entre os marsupiais didelfídeos, com a média variando entre
3 e 4 filhotes por prole (Hunsaker, 1977; Eisenberg, 1980; Crespo, 1982; Galliez et al., 2009).
A massa corporal e a idade das fêmeas são fatores que também podem influenciar no tamanho
da prole de marsupiais (Tyndale-Biscoe & Mackenzie, 1976; Woller & Richardson, 1992; Sunquist &
Eisenberg, 1993). Como na maioria dos mamíferos em fase de crescimento, a idade e a massa corporal
apresentam estreita relação, com fêmeas maiores ou mais velhas podendo sustentar maior número de
filhotes, enquanto fêmeas menores não. Embora alguns estudos não tenham verificado tal relação para
marsupiais didelfídeos (Tyndale-Biscoe & Mackenzie, 1976; Sunquist & Eisenberg, 1993, para D. marsu-
pialis; Bergallo & Cerqueira, 1994, para M. domestica), outros encontraram uma forte relação (Hossler et
al., 1994, para D. virginiana; Julien-Laferrière & Atramentowicz, 1990, para D. marsupialis, P. opossum
e Caluromys philander). Contudo, quanto à idade, fêmeas mais velhas podem chegar a um estágio de
senescência em que não suportam grandes proles ou até param de se reproduzir (Sunquist & Eisenberg,
1993). O efeito do tamanho corporal nas espécies pode estar agindo conjuntamente a outros fatores im-
portantes, que da mesma maneira contribuem para a variação do tamanho de prole, tais como o cuidado
parental e o sistema social da espécie. Assim, nota-se que pequenos marsupiais (como Gracilinanus,
Marmosa e Monodelphis) apresentam maiores tamanhos de prole que espécies de maior porte, como as
de Philander, Caluromys e Chironectes, mas as espécies muitas vezes apresentam tamanhos de prole
abaixo ou acima do esperado para uma determinada massa corporal (e.g. Tubelis, 2000; Figura 3). Esta é
uma tendência que pode ser explicada pelo metabolismo mais elevado desses pequenos marsupiais, que
é inversamente relacionado ao seu tamanho corporal e área de vida (McNab, 1963). Assim, espécies de

Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros 249 BIOLOGIA


Figura 3. Relação entre o tamanho médio de prole de marsupiais didelfídeos e o tamanho corporal. Cada ponto se refere a
uma espécie em que a média aritmética tanto para massa corporal quanto para tamanho de prole foi utilizada. Dados de tama-
nho corporal foram obtidos in situ pelos autores ou são provenientes da literatura. Linha contínua é oriunda de uma regressão
logarítmica entre 18 espécies de marsupiais (R2 = 0,35; P = 0,01). Legendas para espécies: Cd - Caluromys derbianus; Cl - C.
lanatus; Cp - C. philander; Cm - Chironectes minimus; Dal - Didelphis albiventris; Dau - D. aurita; Dm - D. marsupialis; Lc -
Lutreolina crassicaudata; Mc - Marmosa constantiae; Mp - M. paraguayana; Mr - M. robinsoni; Mn - Metachirus nudicaudatus;
Mb - Monodelphis brevicaudata; Mdi - M. dimidiata; Mdo - M. domestica; Pa - Philander andersoni; Pf - P. frenatus; Po - P.
opossum. Fonte: Cáceres et al. (dados não publicados).

maior massa corporal apresentam menor metabolismo basal e, por consequência, menor potencialidade
de gerar maiores tamanhos de prole.
Em relação ao esperado (regressão logarítmica; Figura 3), espécies de marsupiais de pequeno porte
apresentam grandes tamanhos de prole (e.g. Gracilinanus microtarsus com média de 9,4 filhotes; Tubelis,
2000), os intermediários possuem tamanhos de prole menor que o esperado (exceto L. crassicaudata e
Metachirus nudicaudatus, que possivelmente ocorrem em habitats menos estáveis e/ou mais suscetíveis
à perda de filhotes ou predação e os grandes apresentam maior tamanho de prole que o esperado (Didel-
phis). Ou seja, a relação realmente não é linear e parece estar fortemente associada à história de vida das
espécies das espécies. Didelphis parece exibir uma estratégia reprodutiva diferente dentre os marsupiais
do grupo, pois apresenta tamanho de prole maior do que o esperado para seu tamanho corporal, o que
deve estar relacionado à sua maior adaptabilidade a ambientes modificados (Thompson, 1987), sendo
uma espécie mais oportunista e colonizadora (Eisenberg & Wilson, 1981). Philander já apresenta um
tamanho de prole menor que o esperado para o seu tamanho corporal, e isso implicaria em um maior
cuidado parental sobre seus poucos filhotes. O tamanho de prole sempre maior de Metachirus em relação
a Philander (Figura 4; visto que são espécies com massa corporal similar, são principalmente terrícolas,
e ocorrem em simpatria em muitas regiões do Brasil; Emmons & Feer, 1997) leva a seguinte questão:
como seriam regulados os mecanismos de co-ocorrência desses dois gêneros (Cáceres, 2004); em teoria,
Metachirus seria mais um estrategista “r” do que Philander, mas aparentemente eles não ocorrem em
micro-simpatria (Crouzeilles et al., 2010). As espécies de Caluromys apresentam proles ainda menores do
que as de Philander (Figura 4), podendo haver em Caluromys um cuidado parental ainda maior em relação
às outras espécies de marsupiais didelfídeos. Os fatos relacionados ao seu hábito mais arborícola e maior
volume cerebral que Philander e Didelphis (Eisenberg & Wilson, 1981) dão suporte a essa hipótese. Já C.
mininus apresenta um tamanho de prole menor do que o esperado devido ao seu hábito semiaquático, já
que o marsúpio deve ser fechado hermeticamente durante o nado e a quantidade de filhotes no marsúpio

BIOLOGIA 250 Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros


Figura 4. Média, desvio-padrão (caixa) e amplitude máxima e mínima (barra) dos tamanhos de prole observados para gêneros
de marsupiais didelfídeos. Os gêneros estão arranjados do menor (Monodelphis) para o maior (Didelphis) tamanho corporal. São
apresentados apenas os gêneros para os quais há pelo menos três amostras. Números acima das barras representam o número
de amostras.

acaba sendo reduzida devido possivelmente a esse fato No entanto, pode também estar relacionado à
maior estabilidade ambiental de seu habitat, com menos competição interespecífica e predação.
Outro fator importante é o isolamento em ilhas. Didelphis virginiana, por exemplo, apresentou me-
nores tamanhos de prole em ilha quando comparado ao continente, aliado à maior expectativa de vida dos
indivíduos e uma possível estratégia K para essa população isolada em relação as do continente (Austad,
1993). Provavelmente o ambiente, mais simples na ilha (como a provável ausência de predadores), seja
o responsável por essa diferença de tamanho de prole, levando à produção de menores números em uma
ambiente menos complexo.
A mortalidade de filhotes durante a lactação pode ser um fator de erro na estimativa do tamanho de
prole de uma espécie. Quanto maior for o grau de desenvolvimento dos filhotes, maiores serão as chances
de ter havido alguma mortalidade na bolsa (Gentile et al., 2000). Essa mortalidade é esperada ser baixa
(Tyndale-Biscoe & Mackenzi, 1976; Julian-Laferriere & Atramentowicz, 1990; Sunquist & Eisenberg,
1993; Cáceres & Monteiro-Filho, 1997; Gentile et al., 2000), mas já mostra que há seleção natural desde
antes do nascimento e mesmo durante a lactação.
Quanto ao tamanho de prole em relação aos picos de nascimentos tratados na seção anterior, dois
fenômenos podem ocorrer: tamanho médio de prole (1) decresce ou (2) cresce com ao longo da esta-
ção reprodutiva. 1) O tamanho de prole do primeiro pico em dada estação reprodutiva será maior que
o do segundo pico, sendo este último maior que o do terceiro pico, devido ao inerente gasto energético
causado por lactações consecutivas. Contrariamente à hipótese, esse fenômeno não foi observado por
Sunquist & Eisenberg (1993) para D. marsupialis, embora os autores tenham verificado que os filhotes
do segundo pico foram amamentados por maior tempo, sugerindo que as fêmeas durante o segundo pico
encontravam-se em condições de maior estresse causado pelo desgaste energético durante o primeiro
pico de nascimentos. 2) O tamanho de prole aumentaria do primeiro pico (mais coincidente com a esta-
ção fria ou seca) para o segundo pico de nascimentos devido a fatores como a maior disponibilidade de
alimentos nesse segundo período, que é coincidente com a estação quente do ano principalmente em altas

Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros 251 BIOLOGIA


latitudes. Este fenômeno foi observado por Julien-Laferrière & Atramentowicz (1990) para três espécies
de marsupiais dos gêneros Didelphis, Philander e Caluromys que ocorrem no Brasil. Experimentalmente,
por evitar o gasto energético com a lactação em experimento em que os filhotes recém-nascidos foram
sistematicamente retirados do marsúpio durante o primeiro pico de nascimentos, Sunquist & Eisenberg
(1993) verificaram esse fenômeno para D. marsupialis. Fêmeas no primeiro pico de nascimentos teriam
menores condições de gerar proles maiores devido justamente a maior escassez de recursos no final do
inverno; já no segundo pico de nascimentos, durante a primavera e sob condições mais amenas, essas
fêmeas teriam maiores condições de gerar proles maiores, pois podem encontrar alimentos mais facilmente
no ambiente e não gastariam tanta energia na regulação da temperatura do corpo. Esse mecanismo não
seria controlado pela fêmea, em teoria, que optariam por ter mais ou menos filhotes dependendo das con-
dições ambientais locais, mas seria um processo resultante da seleção natural e otimização de estratégias
ao nível populacional, com fenótipos menos aptos (e.g. fêmeas que não se ajustam às condições locais
podem ou perder suas ninhadas completamente ou podem gerar filhotes menos saudáveis e com menor
probabilidade de deixaram descendentes férteis) sendo eliminados ao longo das gerações (ver discussão
em Sunquist & Eisenberg, 1993).

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Estação reprodutiva e tamanho de prole EM marsupiais brasileiros 255 BIOLOGIA


Foto:
Foto:
André
André
Mendonça
Meondonça
CAPÍTULO 12

O Gênero Thylamys:
Avanços e Lacunas
no Conhecimento
Alexandre R.T. Palma*
Emerson M. Vieira** †

Abstract: THE GEnUS Thylamys: progress AND GAPS IN KNOWLEDGE. The small
fat-tailed opossums of the genus Thylamys are small marsupials with terrestrial or scansorial
habits that occur mainly in non-forested habitats. These habitats include deserts, semiarid re-
gions, montane fields, steppes, Mediterranean-type vegetation and savannas in South America.
In Brazil there are three recognized species of the genus Thylamys: T. karimii, T. macrurus and
T. velutinus. In general these marsupials are locally rare and basically insectivores, although they
also feed less frequently on fruits. They are nocturnal and small-sized animals (adult weight up
to 30 g) with density ranging from 0.48 ind./ha (T. velutinus) to 5.5 ind./ha (T. elegans). In the
last 10 years, several studies about taxonomy and geographic distribution have increased the
available knowledge for the Thylamys species. In relation to ecology of this group, however,
such increase was not similar. This is the main gap in the scientific knowledge about this genus,
including information on seasonal and pluriannual variation in population sizes, reliable density
estimates, population structure and potential effects of disturbance events (e.g. wildfires, habitat
fragmentation) on the animals. In addition to the ecological knowledge, information about the
geographic distribution and taxonomical status of some components of this group are still needed.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 257-271, 2012.

*
Departamento de Sistemática e Ecologia, Centro de Ciências Exatas e da Natureza, Universidade
Federal da Paraíba, Cidade Universitária. João Pessoa, PB, 58059-900, Brazil.
**
Laboratório de Ecologia de Vertebrados, Departamento de Ecologia Instituto de Ciências
Biológicas, Universidade de Brasília, C.P. 04457. Brasília, DF, 70910-900, Brazil.
† Autor correspondente: emvieira@unb.br

O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento 257 BIOLOGIA


Introdução
As cuícas incluídas no gênero Thylamys são pequenos marsupiais de hábito cursorial ou semi-
-arborícola que ocorrem primariamente em hábitats não florestais. Embora nos últimos anos o gênero
Thylamys tenha sido objeto de estudos sobre sistemática, distribuição geográfica (e.g. Carmignotto &
Monfort, 2006; Martin, 2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010) e ecologia (e.g. Vieira & Palma, 1996;
Cáceres et al., 2007; Andreazzi et al., 2011), o conhecimento científico das espécies de Thylamys que
ocorrem no Brasil ainda é insuficiente. Essa relativa escassez de estudos deve-se, principalmente, ao fato
destes animais serem relativamente raros no país, geralmente com poucos indivíduos sendo capturados
em trabalhos de campo.
O presente capítulo representa uma atualização do capítulo sobre Thylamys apresentada na primei-
ra edição deste livro (Palma & Vieira, 2006), revisando as informações sobre distribuição geográfica e
ecologia do gênero. O enfoque principal é dado aos avanços obtidos desde a revisão de Palma & Vieira
(2006) e às lacunas de conhecimento ainda existentes no Brasil. Algumas lacunas neste conhecimento
foram preenchidas por informações de outras espécies de Thylamys melhor conhecidas, porém de outras
regiões sul-americanas.

Identificação
Características externas
As espécies brasileiras do gênero Thylamys são animais de pequeno tamanho (adultos pesando
entre 13 e 43 g) e com duas marcas escuras (“máscaras”) ao redor dos olhos. O comprimento da cauda
é menor do que o comprimento do corpo e cabeça ou ligeiramente maior em algumas espécies. A cauda
pode ser espessa (largura > 5 mm) devido ao acúmulo sazonal de gordura na base. As patas são peque-
nas com garras evidentes. Descrições detalhadas de características externas e internas foram feitas por
Carmignotto & Monfort (2006) para as espécies que ocorrem no Brasil e por Martin (2009), Teta et al.
(2009) e Giarla et al. (2010) para espécies em outros países.

Citogenética
As espécies T. pusillus, T. venustus, T. macrurus e T. elegans apresentam cariótipos muito similares
(2n = 14; FN = 20) (Palma & Yates, 1998). Thylamys, assim como os outros marsupiais sul-americanos,
são muito conservativos em termos de cariótipo. Vários outros gêneros de didelfídeos, como Marmosa,
Marmosops e Gracilinanus, possuem também cariótipo com 2n =14 (Hershkovitz, 1992a; Palma &
Yates, 1998).

Espécies similares
Outras cuícas pequenas, como Marmosops, Marmosa, Gracilinanus, Cryptonanus, Hyladelphis
e Tlacutzin) também possuem máscaras escuras ao redor dos olhos. No entanto, esses marsupiais se
distinguem de Thylamys por possuírem possuem garras discretas, caudas mais longas do que o corpo e
não acumulam gordura na cauda. Os marsupiais do gênero Monodelphis se assemelham às espécies de

BIOLOGIA 258 O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento


Thylamys por possuírem cauda mais curta que o corpo, além de patas com garras evidentes, mas não pos-
suem máscaras escuras ao redor dos olhos, nem cauda espessa por acúmulo de gordura (ver Capítulo 1).

Status taxonômico
Desde 2004, quando foi consolidada a revisão apresentada por Palma e Vieira (2006) na primeira edi-
ção deste livro, o gênero Thylamys foi objeto de diversos e profundos estudos taxonômicos e filogenéticos
(e.g. Carmignotto & Monfort, 2006; Martin, 2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010) que resultaram
em um grande avanço na informação quanto à delimitação de espécies, filogenia e distribuição geográfica.

Histórico do gênero Thylamys


As espécies de Thylamys eram inicialmente incluídas no grupo elegans do gênero Marmosa (família
Didelphidae), o qual incluía outros quatro grupos: microtarsus, noctivaga, murina e cinerea (Tate, 1933).
Posteriormente, uma série de três estudos (Creighton, 1984; Gardner & Creighton, 1989; Reig et al., 1985)
elevou cada grupo de espécies do gênero Marmosa (sensu Tate, 1933) à categoria de gênero: Thylamys
(grupo elegans), Gracilinanus (grupo microtarsus), Marmosops (grupo noctivaga), Marmosa (grupo
murina) e Micoureus (grupo cinerea). Estudos recentes, que descreveram novos gêneros (Cryptonanus,
Hyladelphis, Tlacutzin) a partir do conteúdo original de Marmosa (sensu Tate, 1933), não modificaram
o conteúdo do gênero Thylamys (e.g. Jansa & Voss, 2005).

Espécies do gênero Thylamys


Um total de 21 nomes específicos foi anteriormente atribuído a espécimes recentes de Thylamys
(Giarla et al., 2010). O número de espécies consideradas válidas varia consideravelmente entre autores,
desde cinco (Gardner & Creighton, 1989; Gardner, 1993) até onze (Giarla et al., 2010), sendo comum
que diferentes estudos se concentrem em diferentes porções da distribuição geográfica do gênero. As
listas de espécies avaliadas nos diferentes estudos são comparadas na Tabela 1.
Nos últimos anos, foram publicados estudos importantes para a delimitação das espécies do gênero
Thylamys utilizando análises morfométricas e filogenéticas (Carmignotto & Monfort, 2006; Martin,
2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010). O conjunto desses estudos sugere pelo menos 13 espécies
como válidas: Thylamys citellus (Thomas, 1912), Thylamys elegans (Waterhouse, 1839), Thylamys fe-
nestrae (Marelli, 1931), Thylamys karimii (Petter, 1968), Thylamys macrurus (Olfers, 1818), Thylamys
pallidior (Thomas, 1902), Thylamys pulchellus (Cabrera, 1934), Thylamys pusillus (Desmarest, 1804),
Thylamys sponsorius (Thomas, 1921), Thylamys tatei (Handley, 1957), Thylamys velutinus (Wagner,
1842), Thylamys venustus (Thomas, 1902) e Thylamys sp. (uma espécie não descrita no litoral sul do
Peru - Giarla et al., 2010). Teta et al. (2009) e Giarla et al. (2010) listam questões taxonômicas ainda
pendentes para o gênero Thylamys.

Espécies de Thylamys no Brasil


Palma & Vieira (2006) apontaram a incoerência e discordâncias a respeito dos nomes aplicados a
espécimes de Thylamys encontrados do Brasil. Eles identificam preliminarmente cinco morfotipos, dos

O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento 259 BIOLOGIA


Tabela 1. Entidades consideradas por estudos recentes como espécies válidas do gênero Thylamys.
Distribuição Gardner e Creighton
Palma (1995a, Carmignotto e Martin (2009) e Teta et
# Geográfica (1989) e Gardner Braun et al (2005) Giarla et al. (2010)
1997). Monfort (2006) al. (2009)
(Ecorregiões) (1993)

BIOLOGIA
-Mata Atlântica do Alto Paraná
1 T. macrura T. macrura T. macrurus T. macrurus T. macrurus
Cerrado (2)

-Cerrado (1)
2 T. velutinus T. velutinus T. velutinus T. velutinus T. velutinus
-Cerrado
3 T. pusilla T. velutinus T. velutinus T. karimii T. karimii
-Caatinga (1)
-Chaco úmido T. pusillus
4 T. pusilla T. pusilla T. pusillus T. pusillus T. pusillus
-Chaco seco (3) (haplogrupo A)
T. pusillus
5 -Chaco seco (3) T. pusilla T. pusilla T. pusillus T. pusillus T. pulchellus
(haplogrupo B)
-Savana mesopotâmica T. pusillus
6 T. pusilla T. pusilla T. pusillus T. pusillus T. citellus
-Pampas úmidos (3) (haplogrupo C)
-Deserto de Sechura
-Deserto de Atacama
T. pallidior T. pallidior
7 -Puna dos Andes centrais T. pallidior T. pallidior T. pallidior T. pallidior
(clado norte) (haplogrupo A)
-Fl. Secas Montanas, Bolívia
(2,5)
-Puna dos Andes centrais T. pallidior T. pallidior
8 -Deserto de Monte T. pallidior T. pallidior (clado sul) T. pallidior (haplogrupo B) T. pallidior
-Estepe Sul-Andina (2,5) (Monte)
T. pallidior
T. pallidior
9 -Espinal (4) T. pallidior T. pallidior T. pallidior (haplogrupo B) T. fenestrae
(clado sul)
(Espinal)
10 -Deserto de Sechura (2) T. pallidior T. pallidior T. pallidior T. pallidior Thylamys sp.
11 -Deserto de Sechura (2) T. elegans T. elegans T. tatei T. tatei T. tatei

260 O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento


T. venustus
12 -Fl. Secas MonT. Bolívia (2) T. elegans T. venusta T. venustus T. venustus
(haplogrupo A)
T. venustus
13 -Fl. Secas MonT. Bolívia (2) T. elegans T. venusta T. venustus T. venustus
(haplogrupo B)
T. venustus
14 Youngas Sul-Andinas (2) T. elegans T. venusta T. venustus T. venustus
(haplogrupo C)
15 Youngas Sul-Andinas (5) T. elegans T. venusta T. cinderella T. cinderella T. sponsorius
Matorral (2)
16 T. elegans T. elegans T. elegans T. elegans T. elegans
Fontes: 1 - Carmignotto e Monfort (2006), 2 - Giarla et al. (2010), 3- Teta et al. (2009), 4 - Martin (2009) e 5 - Braun et al. (2005)
quais dois não correspondiam às descrições das espécies citadas para o Brasil e chamam a atenção para
necessidade urgente de uma revisão sistemática das espécies de Thylamys que ocorrem no país. Tal tra-
balho foi feito elegantemente por Carmignotto & Monfort (2006), que reconhecem três espécies como
válidas no Brasil: T. karimii, T. macrurus and T. velutinus.
Embora Gardner (1993), Fonseca et al. (1996) e Eisenberg & Redford (1999) citem a ocorrência
de T. pusillus no Brasil, Carmignotto & Monfort (2006) não encontraram espécimes identificáveis como
T. pusillus no país. Os registros de T. pusillus no Brasil são devidos ou a identificações errôneas ou atri-
buíveis a T. karimii, que foi considerado sinônimo de T. pusillus por Pine et al. (1970) e como sinônimo
de T. velutinus por Palma (1995a).
Como lacuna de conhecimento, consideramos que T. karimii e T. velutinus merecem mais estudos,
incluindo a identificação de mais localidades de ocorrência e a análise de maior número de amostras
de DNA. Thylamys karimii possui ampla distribuição (2300 km, entre Exu-PE e Rondônia) e apresenta
considerável variação geográfica (Carmignotto & Monfort, 2006), incluindo três diferentes padrões de
coloração no oeste da Bahia, sul de Goiás e Rondônia (Palma & Vieira, 2006).

Distribuição geográfica
As espécies do gênero Thylamys ocorrem principalmente em formações vegetais abertas (Tabela 1),
incluindo desertos, áreas semi-áridas, campos montanos, estepes, vegetação mediterrânea e savanas. Poucas
espécies ocorrem em ambientes florestais, como florestas andinas (Yungas) e florestas semi-decíduas no
Paraguai (Creighton, 1985; Palma, 1995a, 1995b, 1997; Braun et al., 2005). Esse gênero apresenta ampla
distribuição altitudinal, ocorrendo desde o nível do mar (T. elegans no Chile) até altitudes de 3750 m (T.
sponsorius nos Andes - Giarla et al., 2010).
Esta distribuição concentrada em biomas abertos coloca o clado Thylamys + Lestodelphis em con-
traste com outros gêneros da família Didelphidae, os quais tendem a ocorrer principalmente em biomas
florestais ou em matas galerias e outras formações florestais incrustadas nas regiões dominadas por sa-
vanas (Creighton, 1985; Emmons & Feer, 1997; Hershkovitz, 1992b). Mapas atualizados apresentando
as localidades de ocorrência e distribuições geográficas das espécies válidas podem ser encontrados em
Carmignotto & Monfort (2006), Martin (2009), Teta et al. (2009) e Giarla et al. (2010) e um sumário da
distribuição do gênero pode ser visto na Tabela 1.
A delimitação das distribuições geográficas de espécies de Thylamys no Brasil era prejudicada pela
precária situação da sistemática destas espécies e pela escassez de material coletado, mas os trabalhos de
Carmignotto & Monfort (2006), Palma & Vieira (2006), Cáceres et al. (2007) apresentam várias novidades
sobre as distribuições de espécies que ocorrem no Brasil. Thylamys spp. possuem ampla distribuição no
Cerrado brasileiro, ocorrendo em localidades próximas aos limites extremos deste bioma e em manchas
isoladas de Cerrado na Mata Atlântica (Carmignotto & Monfort, 2006; Palma & Vieira 2006; Cáceres
et al., 2007).
Thylamys velutinus ocorre na parte centro-sul do Cerrado (Carmignotto & Monfort, 2006; Palma
& Vieira, 2006), mas tem sido repetidamente citada como uma espécie ocorrente na Mata Atlântica
(Streilein, 1982a; Gardner, 1993; Palma, 1995a; Fonseca et al., 1996; Eisenberg & Redford, 1999). A
gênese deste equívoco deve-se ao fato de Ypanema (localidade-tipo de T. velutinus) situar-se numa área

O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento 261 BIOLOGIA


de transição entre Mata Atlântica e Cerrado, caracterizada por uma matriz de floresta pontilhada com
“ilhas” de Cerrado (Borgovini & Chiarini, 1968). A ocorrência desse marsupial na Mata Atlântica é, na
melhor das hipóteses, marginal, pois: 1) quase todos os registros de ocorrência de T. velutinus são em
áreas localizadas no Cerrado, sendo as exceções localizadas em áreas de transição, como a localidade-tipo
(Abreu et al., 2000; Carmignotto & Monfort, 2006; Palma & Vieira, 2006); 2) levantamento bibliográfico
intensivo analisando estudos de comunidades de pequenos mamíferos em diversos locais e hábitats do
domínio da Mata Atlântica (40 locais amostrados; Vieira, 1999) não indicou a ocorrência de Thylamys
spp. neste bioma; 3) por outro lado, uma análise similar feita com estudos de comunidades de pequenos
mamíferos em Cerrado indicou a ocorrência dessa espécie em oito comunidades (50 locais amostrados
– A.R.T. Palma, dados não publicados).
Já a espécie T. karimii foi originalmente descrita para designar animais de Exu-PE, no centro da
Caatinga (Petter, 1968). Atualmente, considera-se que essa espécie ocorra na Caatinga e na metade
norte do Cerrado (Carmignotto & Monfort, 2006), sendo a segunda espécie com maior distribuição
geográfica no gênero, após T. pallidior (mas veja observações sobre T. pallidior em Martin [2009] e
Giarla et al. [2010]).
A terceira espécie com ocorrência confirmada no País, T. macrurus, é citada para florestas subtro-
picais úmidas do Paraguai (Palma, 1995a) e para o sul do Brasil (Gardner, 1993), para a Mata Atlântica
(Fonseca et al., 1996) e para a região do Brasil próxima ao Paraguai (Palma, 1995a; Eisenberg &
Redford, 1999). Registros confirmados da espécie no Brasil restringem-se ao Cerrado no sudoeste do
Mato Grosso do Sul (Carmignotto & Monfort, 2006; Palma & Vieira, 2006; Cáceres et al., 2007) e
em áreas adjacentes no Pantanal (Andreazzi et al., 2011). A ocorrência de T. macrurus em ambientes
florestais no Paraguai também parece ser marginal, conforme sugerido por Cáceres et al. (2007), sendo
que de quatro localidades encontradas, três (Sapucay; Tapua a NE de Assunção; Concepción) situam-
-se no Chaco Úmido e uma (28 km SW Pedro Juan Caballero) situa-se a 25 km do limite entre Mata
Atlântica e Cerrado.
Como lacunas no conhecimento da distribuição geográfica de Thylamys no Brasil podemos citar:
1) A distribuição de T. karimii na Caatinga ainda é mal conhecida; 2) A identificação de material fóssil
recente (3700 anos) do Rio grande do Sul como T. velutinus (Hadler et al., 2009) e um registro não con-
firmado de Thylamys no Uruguai (González et al., 2000 apud Teta et al., 2009) sugerem a possibilidade
de ocorrência atual do gênero na Campanha Gaúcha; 3) Já que T. velutinus ocorre em áreas de transi-
ção entre Mata Atlântica e Cerrado, padrões de ocorrência/ausência de Thylamys spp. em enclaves de
Cerrado nos biomas vizinhos teriam interessantes implicações biogeográficas; 4) Para atingir um grau de
detalhamento dos limites das distribuições geográficas das espécies comparável ao observado nos países
vizinhos, será necessária uma maior densidade de inventários no Cerrado, na Caatinga e na região dos
Pampas no sul do País.

Evolução e Biogeografia
Filogenia
Os gêneros Thylamys, Lestodelphys, Chacodelphys, Cryptonanus, Gracilinanus e Marmosops
formam um clado bem definido de pequenos mamíferos denominados como tribo Thylamyini (Voss &

BIOLOGIA 262 O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento


Jansa, 2009). Dentro desta tribo, Lestodelphis (Patagônia) é o grupo-irmão de Thylamys, formando juntos
um clado com espécies predominantemente de biomas abertos, em contraposição ao clado Marmosops-
Gracilinanus, que inclui basicamente espécies florestais (Kirsch & Palma, 1995; Jansa et al., 2006).
O gênero Thylamys é considerado monofilético por vários estudos (Kirsch & Palma, 1995; Palma
& Yates, 1998; Braun et al., 2005; Jansa et al., 2006; Carvalho et al., 2009; Giarla et al., 2010), sendo
que o estudo de Giarla et al. (2010) foi o que apresentou a maior abrangência taxonômica. Giarla et al.
(2010) encontraram cinco clados: 1) o clado basal é o sub-gênero Xerodelphis (T.velutinus e T. karimii);
2) T. macrurus; 3) Grupo Venustus (T. sponsorius e T. venustus – haplogrupos A, B, C); 4) T. pusillus
(haplogrupos A, B, C); 5) Grupo Elegans (T. tatei, Thylamys sp.; T. elegans, T. pallidior haplogrupos A,
B). Estudos anteriores (Palma & Yates, 1998; Solari, 2003; Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009)
revelaram padrões coerentes com os encontrados por Giarla et al. (2010), embora incompletos, sendo que
os cinco clados receberam as seguintes denominações alternativas: 1) clado brasileiro; 2) clado paraguaio;
3) clado das Yungas; 4) clado do Chaco; 5) clado andeano.

Cenários evolutivos
O gênero Thylamys possui seu registro fóssil mais antigo no Mioceno médio de La Venta, Colômbia
(Goin, 1995 apud Hadler et al., 2009). Esse gênero teria se diferenciado de um ancestral florestal
durante ciclos de expansão e retração de florestas (Palma, 1995a). Embora os tempos de divergência
entre táxons sejam sujeitos a várias incertezas (ver Steiner et al., 2005), o tempo de divergência entre
Thylamys e Gracilinanus é estimado em 14,4 Ma. Essa estimativa coincide com um período de soer-
guimento intenso dos Andes que induziu a parte sul do continente a tornar-se mais fria e seca (Steiner
et al., 2005).
Os seguintes cenários evolutivos foram hipotetizados para explicar a cladogênese dentro do gênero
Thylamys:
1) Origem paraguaia e diversificação leste para oeste – os eventos de especiação teriam ocorrido
progressivamente do atual Paraguai para a costa do Pacífico (Palma et al., 2002), representada por uma
origem em áreas mésicas (Paraguai e Yungas), seguida por dispersão gradual para áreas semi-áridas e
então áridas e a partir daí atravessando os Andes em soerguimento (Braun et al., 2005).
2) Dispersão dos clados do Chaco e Paraguai para o Cerrado durante o Pleistoceno (Palma, 1995a;
Solari, 2003).
3) Origem cis-Andina seguida por três eventos de transposição dos Andes: a) ancestral do Grupo
Elegans indo para oeste, b) T. pallidior indo para o leste e dispersando rapidamente por terras baixas,
c) populações cis-Andinas de T. pallidior A indo para o oeste, formando populações trans-Andeanas
(Giarla et al., 2010).
Considerando que T. velutinus e T. karimii possuem uma ampla distribuição geográfica pelo
Brasil e que a distância genética entre estas espécies é tão grande quanto a encontrada entre outros
grupos de espécies no gênero (Tabela 6 de Giarla et al., 2010), fica claro que há uma grande lacuna
no que se refere á biogeografia e cenários evolutivos envolvendo espécies brasileiras, o que se deve
principalmente à escassez de amostras de DNA disponíveis (Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009;
Giarla et al., 2010).

O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento 263 BIOLOGIA


Uso do Espaço
Hábitat
De modo geral, os pequenos marsupiais do gênero Thylamys estão distribuídos por ambientes xéricos
como desertos, áreas semi-áridas e montanhas.
Duas espécies ocupam ambientes mésicos: T. macrurus ocupa florestas subtropicais e Cerrado
(Palma, 1995a; Apêndice 1) e não apresenta acúmulo de gordura na cauda (Palma, 1997) enquanto T.
velutinus ocorre primariamente no Cerrado e apresenta acúmulo de gordura na cauda, como as espécies
de regiões mais secas.
As cuícas do gênero Thylamys são tipicamente capturadas em hábitats arbustivos. No Cerrado, T.
velutinus usa basicamente as fitofisionomias de cerrado sensu stricto (Vieira & Palma, 1996) e campo
sujo (Carmignotto & Monfort, 2007). Já T. elegans utiliza áreas cobertas por arbustos (“shrublands”,
Simonetti et al., 1984; Simonetti, 1989), “matorral” (Iriarte et al., 1989), arbustais no Monte (Montalvo
et al., 1984); “thorn scrub” (Jaksic et al., 1992) e “semi-arid thorn” (Meserve, 1981). Essa espécie é mais
abundante em áreas com vegetação arbustiva densa do que em áreas abertas, o que pode ser influenciado
pela ação de predadores (Jaksic, 1981; Simonetti, 1989; Iriarte et al., 1989).
O acúmulo de gordura na cauda é uma característica comum em pequenos mamíferos de regiões
desérticas (Harris, 1987), estando associada à sobrevivência em ambientes sazonais ou relativamente
xéricos (Creighton, 1985). Com isso T. velutinus estaria adaptado para explorar ambientes sazonais como
o Cerrado, onde há uma estação seca bem definida. Mesmo em áreas de Cerrado, T. velutinus aparen-
temente é mais abundante nas áreas que se encontram em estágios iniciais da sucessão pós-fogo. Essas
áreas se caracterizam por menor cobertura arbustiva e graminóide, representando hábitats potencialmente
ainda menos favoráveis. Nos estágios sucessionais mais avançados, T. velutinus foi ausente ou muito raro
(A.R.T. Palma & R.P.B. Henriques, dados não publicados).
Outra espécie do gênero, T. karimii, tem sido capturada no Cerrado em áreas de campo limpo, campo
sujo, campo cerrado e cerrado sensu stritcto. Já na Caatinga, esse marsupial parece ocorrer em tanto em
áreas de caatinga arbórea quanto caatinga baixa (Carmignotto & Monfort, 2007).
Finalmente, Thylamys macrurus tem sido considerado uma espécie de áreas de cerrado sensu
stricto e também de florestas semidecíduas (Palma et al., 2002; Palma & Vieira, 2006; Carmignotto &
Monfort, 2006). Aparentemente é uma espécie abundante em Cerradão (Cáceres et al., 2007, Andreazzi
et al., 2011). No entanto, há indícios de que esse marsupial também pode ocorrer com mais frequência
do que se acreditava inicialmente em formações vegetais mais abertas (Carmignotto & Monfort, 2006;
Cáceres et al., 2007).

Área de vida
Das poucas estimativas de área de vida existentes para espécies do gênero, há uma variação de 0,08
ha (no verão) a 0,14 ha (no inverno) para T. elegans em áreas abertas do Chile (Muñoz-Pedreros et al.,
1990), e entre 1,70 ha (fêmea, n = 1) e 2,28 ha (macho, n = 1) para T. velutinus no Cerrado (Vieira &
Palma, 1996).

BIOLOGIA 264 O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento


Arborealidade
A morfologia de Thylamys, com cauda curta e garras desenvolvidas, sugere que este gênero utilize
os estratos arbóreo e arbustivo de forma mais limitada que outros pequenos didelfídeos, à exceção de
Monodelphis spp. (Eisenberg & Wilson, 1981). No entanto, Fonseca et al. (1996) citam T. macrurus, T.
velutinus e T. pusillus (entenda-se T. karimii, Tabela 1) como espécies semi-arborícolas.
De fato, ao menos para T. macrurus, há dados obtidos em campo que indicam que esse marsupial
realmente possui hábito semi-arborícola. A espécie apresentou uma proporção de 9% de capturas no
sub-bosque (esforço amostral no sub-bosque = 9%) em áreas de Cerrado (Cáceres et al., 2011) e de 34%
de capturas no sub-bosque (esforço amostral no sub-bosque = 27%) em mata semi-decídua no Pantanal
(Andreazzi et al., 2011). Além disso, T. macrurus escapou subindo em árvores após a soltura em 18%
das vezes (Cáceres et al., 2011). Uma outra espécie do gênero, T. elegans, que não ocorre no Brasil,
também explora arbustos (Meserve, 1981), podendo ser capturada tanto no solo quanto no estrato arbóreo
(Redford & Eisenberg, 1992).
Usando o critério de comportamento de fuga após captura, T. velutinus parece não apresentar uma
utilização do estrato arbóreo que justifique sua definição como espécie semi-arborícola. Indivíduos desta
espécie fogem para o solo mesmo quando liberados já diretamente no tronco de árvores de cerrado, entre
0,4 e 0,8 m de altura (E.M. Vieira, obs. pess.).

Ecofisiologia - Ritmos de Atividade


Creighton (1985) sugere que várias características do gênero Thylamys podem estar relacionadas à
vida em ambientes semi-áridos ou fortemente sazonais, tais como cauda espessada devido ao acúmulo
sazonal de gordura, bulas auditivas ampliadas e extensa fenestração do palato.
Há indícios de variações sazonais de peso em T. elegans, em matorral, relacionada ao acúmulo de
gordura na cauda, que atinge o máximo no inverno e o mínimo no verão (Roig, 1971). Por outro lado,
Carmignotto & Monfort (2006) sugerem que esta característica não apresenta um padrão sazonal, pois
encontraram indivíduos de T. karimii exibindo espessamento caudal tanto no período seco, como no pe-
ríodo chuvoso. Para T. velutinus não existem informações conclusivas sobre em quais épocas o acúmulo
de gordura na cauda seria mais acentuado.
A espécie T. elegans entra em torpor nas estações frias (ver Palma, 1997 e referências incluídas).
Thylamys elegans, quando mantido em cativeiro com temperatura constante, apresenta um ritmo circadiano
de temperatura corporal, com o máximo (38ºC) ocorrendo durante o período de atividade (das 18:00 às
6:00) e o mínimo (30ºC) ocorrendo durante o período de torpor (das 12:00 às 15:00).
A ocorrência de uma maior atividade no início do período ativo, com uma redução gradual
com o transcorrer do tempo, é uma característica de espécies de pequenos mamíferos insetívoros
(ver Vieira & Baumgarten, 1995; e referências incluídas). Em concordância com esse padrão geral,
T. velutinus é uma espécie exclusivamente noturna que apresenta um pico de atividade logo após o
crepúsculo com um declínio progressivo ao longo da noite (Vieira & Baumgarten, 1995). De modo
diverso, T. elegans pode estar ativo de dia, mas apresenta maior atividade à noite e no alvorecer
(Iriarte et al., 1989).

O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento 265 BIOLOGIA


História de Vida - Características Populacionais
Reprodução
Conforme o esperado para espécies que habitam ambientes fortemente sazonais, as espécies de
Thylamys estudadas tem demonstrado um padrão reprodutivo sazonal, sendo isto registrado para T. ele-
gans em vegetação mediterrânea do Chile, T. macrurus no Cerrado e T. karimii no Cerrado e na Caatinga
(Mann, 1978; Carmignotto & Monfort; 2006; Cáceres et al., 2007). Thylamys elegans produz uma ou
duas ninhadas durante a época reprodutiva (setembro a março). Cada ninhada possui até 17 filhotes,
sendo que 11 a 13 sobrevivem até o desmame (Mann, 1978).
Algumas informações esparsas existem para outras espécies do gênero. Thylamys macrurus, no
extremo sul do Cerrado, apresenta 97% dos indivíduos jovens entre novembro e fevereiro (período chu-
voso), havendo um único registro em julho, durante o período seco (Cáceres et al., 2007). Já T. karimii,
também em região de Cerrado, apresenta fêmeas lactantes em janeiro e abril (estação chuvosa), enquanto
indivíduos jovens são registrados no período chuvoso (10 indivíduos) e no período seco (1 indivíduo)
(Carmignotto & Monfort, 2006).

Demografia e parâmetros populacionais


A razão sexual varia entre 1,0 : 0,6 em T. velutinus (Vieira & Palma, 1996) e 1,0 : 1,2 em T. elegans
(Iriarte et al., 1989). Estimativas de densidades populacionais para espécies de Thylamys são escassas.
Thylamys elegans apresenta uma densidade média de 4,1 indivíduos/ha (1,0 a 13,6 ind./ha) em “semi-
-desert low thorn scrub” (Jaksic et al., 1992) e uma densidade média de 5,5 indivíduos/ha (0 a 22,9 ind./
ha) em matorral (Iriarte et al., 1989). No Cerrado do Brasil central, em duas áreas de cerrado sensu stricto
distantes cerca de 1,2 km uma da outra, populações de T. velutinus apresentaram densidades máximas
de 0,41 e 0,55 indivíduos/ha. Esses picos não foram sincrônicos, ocorrendo respectivamente no final da
época seca e no final da época de chuva (Vieira & Palma, 1996).

Dinâmica populacional
Populações de T. elegans não apresentam picos populacionais consistentes em anos consecuti-
vos, e sim uma variação dramática nos níveis populacionais (Iriarte et al., 1989; Jaksic et al., 1992),
o que sugere uma estratégia populacional oportunista. Estudos de longa duração sobre T. elegans, na
vegetação mediterrânea da Reserva Nacional Las Chinchillas (Chile central), mostram efeitos endó-
genos e exógenos na dinâmica populacional em um ambiente semi-árido (Lima et al., 1996; Lima &
Jaksic, 1998). Nesta região, T. elegans tem as maiores taxas de turnover entre pequenos mamíferos
simpátricos (Lima et al., 1996). Sub-populações de T. elegans apresentam valores similares de r (per
capita rate of population change) em habitats mésico e xérico (Lima et al., 1998), mas a sub-população
de T. elegans em ambiente xérico sofre efeitos denso-dependentes diretos e da pluviosidade sobre r
enquanto uma sub-população em condições mésicas sofre apenas modestos efeitos denso-dependentes
diretos (Lima & Jaksic, 1998).

BIOLOGIA 266 O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento


Interações Tróficas

Dieta
Thylamys macrurus, T. velutinus e T. karimii são citadas como espécies insetívoro-onívoras por
Paglia et al. (2012) e dietas similares são atribuídas a outras espécies do gênero por Redford & Eisenberg
(1992). Thylamys elegans também é principalmente insetívoro (artrópodes e larvas de insetos constituem
mais que 90 % de sua dieta), mas essa espécie consome também frutos, pequenos vertebrados e carcaças
(Simonetti et al., 1984; Simonetti, 1989; redford & Eisenberg, 1992; Palma, 1997). A espécie T. pusil-
lus, no deserto Monte, consome artrópodes como principal item, mas também frutos, sementes e folhas
(Campos et al., 2001). Esse também é o padrão para T. pallidior, outra espécie que também ocorre em
zonas áridas na Argentina, Chile, Bolívia e Peru, cuja dieta é formada por 68.7% de artrópodes e 31.3%
de matéria vegetal, principalmente folhas (24.6%). Esse marsupial aparentemente não varia sua dieta,
mesmo com a forte sazonalidade que ocorre no seu habitat natural (Albanese et al., 2012).
Já em relação à dieta de T. velutinus em áreas de Cerrado no Brasil, essa também é composta de
matéria animal (75,4 % - principalmente artrópodes) e matéria vegetal (24,6 %). Não há, no entanto,
informações consistentes sobre possíveis variações sazonais na sua dieta. Em cativeiro, T. velutinus pode
consumir frutas, insetos e filhotes de camundongo (Vieira & Palma, 1996). Da mesma forma, insetos e
frutos também são aceitos por T. karimii em cativeiro (Streilein, 1982b).

Predadores
Como a maioria dos pequenos mamíferos, Thylamys spp. são presas de várias espécies de vertebrados.
Os registros confirmados de predação sobre T. elegans e T. velutinus incluem corujas (Athene cunicular-
ia, Tyto alba, Glaucidium nanun e Bubo virginianus) e, em menor frequência, canídeos (Pseudalopex
culpaeus) (Montalvo et al., 1984; Jaksic et al., 1992; Jaksic et al., 1993; Abreu et al., 2000).

Comunidades
Raramente espécies do gênero Thylamys estão entre os componentes dominantes das comunidades
de pequenos mamíferos não voadores. Uma exceção a esse padrão é T. macrurus em áreas de Cerradão no
Mato Grosso do Sul, onde pode atingir um sucesso de captura específico de 1.26% (Cáceres et al., 2007),
sendo a espécie mais comum em um estudo envolvendo 14 espécies de pequenos mamíferos na parte sul
do Cerrado (Cáceres et al., 2011). Tal abundância não se repetiu em estudos com a mesma espécie no
Pantanal (Andreazzi et al., 2011), e com T. velutinus no Cerrado do Brasil central (Vieira & Palma, 1996).

Conservação
Nenhuma espécie de Thylamys está citada nas listas do MMA (2003), e da CITES (2011). A maioria
das espécies do gênero Thylamys aparece na Lista Vermelha da IUCN na categoria “pouco preocupante”
(Least concern), exceto T. macrurus na categoria “quase ameaçada” (Near threatened), T. karimii na
categoria “vulnerável” (Vulnerable), além de T. venustus e T. tatei na categoria “dados deficientes” (Data
deficient), sendo que a agricultura e a extração madeireira são os riscos mais frequentemente apontados

O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento 267 BIOLOGIA


(IUCN, 2011). Anteriormente, apenas T. macrurus aparecia como espécie sofrendo algum risco (Palma
& Vieira, 2006).
O processo de possível redução populacional que possivelmente vem ocorrendo com T. macrurus
deve ser devido à extração madeireira e ao desmatamento para agricultura na sua área de ocorrência (de
la Sancha & Teta, 2012). O risco sofrido pela espécie é agravado pelo fato de não haver registros de
ocorrência da mesma em unidades de conservação no Brasil (Carmignotto & Monfort, 2006).
Outra espécie do gênero que é considerada sob ameaça, T. karimii, possui uma ampla área de ocor-
rência, mas esta vem sofrendo uma rápida conversão em áreas agrícolas, particularmente em pastagens
e plantações de soja no Cerrado (Pires Costa & Patterson, 2008). Riscos adicionais na Caatinga incluem
degradação do ambiente por caprinocultura e desmatamento para agricultura e retirada de lenha.

Conclusões
No Brasil há a ocorrência reconhecida de três espécies de marsupiais do gênero Thylamys: T. ka-
rimii, T. macrurus and T. velutinus. Esses animais são associados a formações vegetais não florestais,
geralmente raros e basicamente insetívoros. Comparando com a revisão feita por Palma & Vieira (2006),
houve grandes avanços no conhecimento científico em relação à taxonomia e distribuição geográfica das
espécies de Thylamys em geral e no Brasil (e.g. Carmignotto & Monfort, 2006; Giarla et al., 2010). No
entanto, não houve um aumento equivalente nesse conhecimento em relação à ecologia das espécies desse
grupo. Essa é uma das grandes lacunas no conhecimento referente aos marsupiais desse gênero, incluindo
informações sobre variações sazonais e plurianuais nos tamanhos populacionais, estimativas confiáveis de
densidades, estruturas das populações e potenciais efeitos de perturbações (e.g. queimadas, fragmentação
do hábitat) nas espécies. Além do conhecimento ecológico, informações sobre o a distribuição geográfica
e status taxonômico de representantes do grupo também ainda são necessárias.

Agradecimentos
Agradecemos ao editor pelo convite para a elaboração desse capítulo. Agradecemos a André F.
Mendonça pela cessão da fotografia de Thylamys karimii apresentada no início do capítulo.

Referências
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O gênero Thylamys: avanços e lacunas no conhecimento 271 BIOLOGIA


Foto: Nicolay Cunha
CAPÍTULO 13

MARSUPIAIS do Início
do Paleógeno no Brasil:
Diversidade e Afinidades
Édison V. Oliveira* †
Francisco J. Goin**

Abstract: EARLY PALEOGENE METATHERIANS FROM BRAZIL: DIVERSITY AND


AFFINITIES. The diversity of the latest Paleocene-early Eocene metatherian fauna of
Itaboraí locality, Brazil, is presented. Almost all major lineages (orders) of South American
Cenozoic marsupials are already present in the Itaboraí fauna: Sparassodonta (Borhyaenoidea),
Pediomyidae, Peradectoidea, “Didelphimorphia”, Paucituberculata, and Polydolopimorphia.
Recent studies exclude the Microbiotheria of the Itaboraí fauna. North American lineages are
represented by pediomyids and a few peradectids. Sparassodonts include small, generalized
forms such as Patene simpsoni. The large variety of Itaboraian “didelphimorphians” (a polyphy-
letic clade in its present concept) includes, among others, caroloameghiniids, eobrasilines,
herpetotheriids (sternbergiines and derorhynchines), monodelphopsines, pucadelphyids and
the specialized protodidelphids; most of them seem to belong to early metatherian clades, not
closely related to modern (Neogene) didelphid opossums. Derorhynchines have several derived
dental features suggesting affinities with Australian peramelemorphians. The caroloameghiniid
“didelphimorphian” opossums represent a South American peradectoid lineage. One of the
oldest known Paucituberculata is also recorded in the Itaboraí fauna. Polydolopimorphians were
supposed to be exclusively represented in Itaboraí by epidolopines; however, Bobbschaefferia
and Mirandatherium may constitute early, plesiomorphic polydolopimorphians. Regarding the
intercontinental relationships of metatherians some Itaboraian taxa such as derorhynchines,

*
Departamento de Geologia, Centro de Tecnologia e Geociências, Universidade Federal de
Pernambuco. Recife, PE, 50670-420, Brasil.
† Autor correspondente: vicenteedi@gmail.com
Departamento Paleontología de Vertebrados, Museo de La Plata, Paseo del Bosque s/n, 1900,
**

La Plata, Argentina.

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 273 BIOLOGIA


sternbergiines, and peradectids are presumed to be key in the affinities of African, Eurasian,
Antarctic, and some Australian metatherians.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 273-305, 2012.

Introdução
“Marsupials present one of the most convincing cases in support of branching phylogeny...
display almost as wide a range of structural and ecological adaptations as do the placentals,
strongly suggesting that in these respects there are no intrinsic limitations to marsupial anatomy
and physiology and, that, as a paradigm of mammalian evolution at least,
marsupials are far from useless”

(John A. W. Kirsch, 1977a, p. 287).

Os metatérios se constituíram, dentre os mamíferos, em um dos mais importantes elementos fau-


nísticos ao longo do Cenozóico sul-americano. A notável diversidade alcançada pelos mesmos durante
o Paleoceno-Eoceno, neste continente, tem servido de base para hipóteses sugerindo, para eles, o papel
de arautos do intercâmbio faunístico interamericano ocorrido durante o final do Cretáceo e o início do
Paleógeno (Pascual, 1980a; Bonaparte, 1984). Faunas importantes, que permitem reconstituir essa di-
versidade, estão localizadas em Tiupampa, Bolívia (Paleoceno Inferior), e as localidades de Las Flores,
Argentina, e Itaboraí, Brasil, ambas representando o Paleoceno Tardio-Eoceno Inicial. Nesse contexto,
o sítio de Itaboraí, localizado no estado do Rio de Janeiro (Figura 1), constitui-se em um dos mais sig-
nificativos. Essa fauna apresenta, além de marsupiais, diversos outros mamíferos e sua relevância pode
ser avaliada em aspectos tais como: (1) sua grande antiguidade (paleógeno), (2) sua posição geográfica
situada mais ao norte em relação às demais faunas de igual ou próxima antiguidade e (3) a grande diver-
sidade de formas que registra. Uma recente revisão dos metatérios de Itaboraí (Oliveira, 1998) confirmou
o registro de clados de origem norte-americana, além de reconhecer uma maior diversidade em relação
a estudos prévios. O papel ancestral de alguns elementos dessa fauna em relação a algumas linhagens
australianas também parece ser relevante (ver adiante).
Marsupiais foram, por muito tempo, considerados como um grupo pouco diversificado e “pri-
mitivo”, devido à crença de que a atual família Didelphidae provinha dos tempos do Cretáceo Inicial
da América do Norte (porém ver Goin, 1991, 1993, 1995). Hoje, esses mamíferos são reinterpre-
tados como um grupo extremamente diverso e impossível de ser incluído na “Ordem Marsupialia”
(sensu Simpson, 1945). As mais de trinta famílias de metatérios sul-americanos fósseis e atuais são
classificadas em não menos de seis ordens distintas: Peradectia, Microbiotheria, “Didelphimorphia”,
Sparassodonta, Paucituberculata e Polydolopimorphia. Contudo, a distribuição dessas ordens nas
coortes Alphadelphia, Ameridelphia e Australidelphia, como proposto por Marshall et al. (1990),
está atualmente em debate.
É através de elementos do sistema dentário (Figura 2) que a história evolutiva dos metatérios pode
ser desvendada. Muito do conhecimento sobre metatérios paleógenos está baseado no abundante registro
de peças dentárias, sejam elas completas ou incompletas. A utilização do sistema dentário em sistemas de
classificação biológica tem alcançado ótimos resultados, embora tenha recebido duras críticas de alguns

BIOLOGIA 274 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 1 - Localização geográfica da Bacia de Itaboraí.

autores no concernente ao uso de peças isoladas para fundamentação de novos taxa (e.g. Szalay, 1994;
Beck et al. 2008). Apesar disso, o grau de clareza das hipóteses obtidas através da utilização do sistema
dentário parece ser reflexo de um maior acerto no estabelecimento de homologias, quando comparado
aos demais sistemas biológicos utilizados em sistemática de marsupiais. Adicionalmente, os dentes são
as únicas estruturas anatômicas dos mamíferos cuja disponibilidade no registro permite realizar um se-
guimento relativamente preciso da evolução de suas distintas linhagens. Nesse sentido, um dos desafios
mais importantes para a interpretação filogenética e adaptativa da irradiação inicial dos metatérios sul-
-americanos está representado pela fauna de Itaboraí, cuja extraordinária riqueza taxonômica (revelada a
partir de numerosos restos fundamentalmente dentários) foi objeto de várias revisões sucessivas durante
a segunda metade do século XX (Paula Couto 1952a, b, c; 1961, 1962, 1970; Marshall, 1987; Oliveira,
1998; Goin et al. 1998; Goin & Oliveira, 2007; Oliveira & Goin, 2011).
No presente capítulo, objetivamos sumariar o atual conhecimento sobre a evolução, diversidade
e significado filogenético dos metatérios de Itaboraí, assim como também ressaltar as implicações que

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 275 BIOLOGIA


Figura 2. Nomenclatura da anatomia dentária utilizada no estudo de marsupiais fósseis e recentes. A, molar superior em vista
oclusal; B, molar inferior em vista oclusal.

este conhecimento tem sobre a história biogeográfica dos Metatheria paleógenos e a radiação do grupo
coronal Marsupialia1.

Irradiação de Metatérios do Paleógeno:


o Início da História dos Marsupiais no Hemisfério Sul
A grande irradiação alcançada pelos metatérios sul-americanos no início do Paleógeno desenvolveu
uma variedade de formas de amplo espectro adaptativo, provavelmente superior ao registrado atualmen-
te na Austrália (Goin, 1995). Como vimos, as localidades fundamentais que têm provido a base para o
conhecimento das formas dessa época são as faunas paleógenas do Brasil, Argentina e Bolívia, além de

1
Abreviaturas Institucionais: MCT (ex DGM), Museu de Ciências da Terra, Rio de Janeiro, Brazil; MCN-PV, Seção de
Paleontologia, Museu de Ciências Naturais da Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS, Brazil; MN,
Museu Nacional do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brazil.
Abreviaturas Anatômicas: i2, i3, i4, i5, incisivos (Hershkovitz, 1995); p1, p2, p3, premolars inferiores; m1, m2, m3, m4, mo-
lars inferiores; M1, M2, M3, M4, molars superiores; StA, StB, StC, StD, StE, cúspides estilares A, B, C, D, E respectivamente.
SALMA – Idade-mamífero terrestre sul-americana.

BIOLOGIA 276 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 3. Quadro cronoestratigráfico mostrando as idades-mamífero sul-americanas e o posicionamento da Fauna de Itaboraí
(SALMAs segundo Gelfo et al, 2009; curvas eustáticas segundo Hardenbol et al., 1998).

diversas faunas patagônicas, na Argentina. Não há registros de metatérios no Cretáceo sul-americano (com
possível exceção da fauna de Laguna Umayo no Peru), mas muito provavelmente eles estiveram presentes
nesses tempos na América do Sul (vide e.g. Goin et al., 2006). Na Figura 3 pode ser observada a seqüência
paleógena de idades-mamífero sul-americanas, cuja formalização se baseia essencialmente no “grau evolu-
tivo” de determinadas associações faunísticas através do tempo. A fauna de Itaboraí representa o intervalo
compreendido entre o final do Paleoceno e o início do Eoceno (Gelfo et al. 2009; Oliveira & Goin, 2011).
Uma breve análise da composição faunística de metatérios de Itaboraí permite reconhecer a seguinte
diversidade taxonômica:

Ordem Sparassodonta: Patene simpsoni


Os Sparassodonta compreendem um grupo de metatérios sul-americanos, cuja tendência evolutiva
se deu em direção à dieta carnívora especializada, verificada em seus dentes através da paulatina e gra-
dual perda do metacônido, redução do tamanho do protocone, da plataforma estilar ampliada e redução
do talonido, dentre outros caracteres. Fósseis de esparassodontes são conhecidos na Colômbia, Bolívia,
Uruguai, Chile, Argentina e Brasil (Marshall, 1978; Argot, 2004). O grupo apresenta-se distribuído desde
o Paleoceno Inicial até o Plioceno (Marshall, 1980).
O mais conhecido representante dessa ordem em Itaboraí é Patene simpsoni, que representa
uma forma de médio tamanho, comparável a um gato doméstico (Figura 4). Esta espécie tem sido
classificada por alguns autores dentre os Hathliacynidae (Marshall, 1981; Goin & Candela, 2004),
mas estudos recentes sugerem que ela represente um grupo-irmão de Sparassodonta (Forasiepi et
al., 2006). O gênero inclui ainda mais duas espécies: P. colhuapiensis do Riochiquense (Paleoceno
tardio?-Eoceno inicial) da Patagonia central, Argentina e P. campbelli, do Paleógeno de Santa Rosa,
Perú (Goin & Candela, 2004).
Mayulestes ferox, do Paleoceno inferior da Bolívia foi referido a Sparassodonta (Borhyaenoidea)
por Muizon (1994) e Argot (2004). Rougier et al. (1997) sugerem que o agrupamento de Mayulestes com
os Borhyaenoidea constitui em realidade um agrupamento parafilético. Em vários aspectos, não é clara
a afinidade dos Mayulestidae com os Borhyaenoidea, podendo constituir aqueles, mais provavelmente,

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 277 BIOLOGIA


Figura 4. Patene simpsoni. Holótipo exibindo M1-4 em vista oclusal (MN 1331-V). escala = 2 mm.

uma derivação independente, de hábitos carnívoros, originada a partir de um estoque peradectídeo mais
basal. Forasiepi et al. (2006) descrevem um novo hatliacinídeo para o Mioceno da Bolívia e realizam
uma análise filogenética na qual Mayluestes é excluido de Sparassodonta, bem como o táxon itaboraien-
se Patene. De qualquer modo, as evidências aportadas pelos metatérios de Itaboraí e também pelos de
Tiupampa, sugerem que a base dos Sparassodonta está representada por um grupo monofilético integrado
por formas do Paleógeno como Patene, além de Nemolestes e Stylocynus (Forasiepi, 2006).
Muizon et al. (1997) consideram os borienóideos vinculados à diversificação inicial dos didelfimórfios,
baseados na presença de i3 sobrejacente em Mayulestes e em didelfimórfios como Pucadelphys. Outros au-
tores posicionam os Sparassodonta como formas basais a marsupiais australianos e sul-americanos (Archer,
1981; Szalay, 1994; Rougier et al. 1998; Forasiepi, 2009). Em nossa opinião, o grupo basal que melhor
se compara com os boriaenoideos + hatliacinídeos é o dos Peradectidae. Juntamente com esta família, os
borienóideos + hatliacinídeos exibem a centrocrista retilínea, o metacone e o paracone situados próximos
entre si e equiparáveis em robustez, a plataforma estilar ampla, e os cônulos pouco desenvolvidos.

“Ordem Didelphimorphia”

Família Pediomyidae
A família Pediomyidae, originalmente estabelecida sobre material fóssil encontrado no Cretáceo
Superior da América do Norte (Clemens, 1968), está representada em Itaboraí por um táxon inédito
(Figura 5). Antes disso, Sigé (1972) tentativamente reconheceu a presença desse grupo no Cretáceo
Superior do Peru. Em Tiupampa, Bolívia, a espécie Khasia tiupampina pode pertencer aos Pediomyidae
e não aos Microbiotheriidae como originalmente sugerido por Muizon (1991; ver também Marshall et
al., 1990). No Brasil, Marshall (1987) reconheceu a presença de pediomídeos em Itaboraí através do
material descrito por Paula Couto como Monodelphopsis travassosi. Contudo, Oliveira (1998) demons-

BIOLOGIA 278 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 5. Pediomyidae (DGM 808-M). A, m2-4 em vista oclusal e, m2-4 em vista lingual. Escala = 1 mm.

trou que o holótipo de Monodelphopsis, composto por um dentário esquerdo incompleto, não pertence
a um Pediomyidae e sim somente os dentes superiores referidos por Marshall (Figura 5). Além disso, a
maior parte do material identificado como Monodelphopsis por Marshall (1987) pode não pertencer a
esse gênero como veremos mais adiante.
A identificação de pediomídeos em Itaboraí nos remete a questões problemáticas como, por exem-
plo, a que relaciona fileticamente esses metatérios aos Microbiotheria (Reig et al., 1987; Marshall et al.,
1990 versus Aplin & Archer, 1987). O atual estágio de conhecimento sugere que as semelhanças entre
pediomídeos e microbioterídeos se devem à homoplasia. Se por um lado os pediomídeos norte-americanos
parecem ter experimentado uma longa e diversificada história evolutiva (Fox, 1987; Davis, 2007), por
outro a diversificação precoce dos microbiotérios paleógenos representados em Itaboraí e Las Flores
mostra que vários caracteres derivados, como a redução da plataforma estilar nos molares superiores que
se desenvolveu em ambos de forma convergente.

Famílias Herpetotheriidae, Protodidelphidae,


Pucadelphyidae, e subfamílias Eobrasiliinae e Monodelphopsinae
Em Itaboraí está registrada uma notável irradiação de metatérios que por muito tempo foram consi-
derados como representantes da Família Didelphidae (Paula Couto, 1979; Marshall et al., 1990), mas que,
muito provavelmente, representam um clado (ou clados) com história própria, que ilustra um episódio
particular e ao mesmo tempo muito elucidativo da história dos metatérios sul-americanos (Goin, 1991,
1993; 1995; Goin et al., 1998; Oliveira, 1998; Oliveira & Goin, 2011).

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 279 BIOLOGIA


Dentre esses representantes se inclui às subfamílias Sternbergiinae e Derorhynchinae (ambas repre-
sentantes de Herpetotheriidae), e a família Protodidelphidae. Estes últimos viveram exclusivamento no
Paleógeno e integram formas altamente derivadas dentro do suposto grande clado em questão (Oliveira
& Goin, 2011).
Goin (2003) sugeriu a inclusão de Itaboraidelphys (Figuras 6A, D-E), Didelphopsis (Figura 6B),
Carolopaulacoutoia (Figura 6C-D), e Marmosopsis (todos metatérios de Itaboraí), e dos táxons austra-
lianos Ankotarinja, Keeuna, e Djarthia, a um grupo natural, os Sternbergiidae (McKenna & Bell, 1997).
A presença em todos estes marsupiais de uma cúspide estilar C, de posição lingual (“cúspide central”),
conjuntamente com outros caracteres derivados (centrocrista muito labialmente estendida, pré-paracrista
apontando à esquina parastilar), poderia representar uma associação de caracteres por heterobatmia,

Figura 6. Herpetotheriidae, Sternbergniinae. A, Itaboraidelphys camposi (MCT 2788-M), M2 em vista obliqua; B Didelphopsis
sp. (DGM 642-M), M3 em vista oclusal; C, Carolopaulacoutoia itaboraiensis (DGM 807-M), M2-4 em vista oclusal; D,
Carolopaulacoutoia itaboraiensis (DGM 807 M), M2-4 em vista lingual; E, Itaboraidelphys camposi (DGM 926-M), M2-3
em vista oclusal. Escalas = 1 mm.

BIOLOGIA 280 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 7. Herpetotheriidae, Derorhynchinae. A, Derorhynchus singularis (DGM 651 M), m1-4 em vista oclusal; B, Derorhynchus
singularis (DGM 803-M), M1-2, M4 em vista oclusal; C, Derorhynchus sp. (MCN PV), m1 em vista oclusal. Escalas = 1 mm.

exclusiva deste clado. Novas interpretações, todavia, sugerem um novo conceito para Sternbergiinae,
táxon originalmente estabelecido por Szalay (1994), como uma subfamília de Herpetotheriidae, incluin-
do somente os taxa Carolopaulacoutoia, Itaboraidelphys e Didelphopsis (Oliveira & Goin, 2011; E.V.
Oliveira, dados não publicados).
Os Derhorhynchinae são caracterizados nos molares inferiores pela presença de talonido encurtado
(largura > comprimento), o protoconido e o paraconido estão alinhados transversalmente, e o entoconido
é de forma globosa e deslocado anteriormente (Goin et al.1999) (Figuras 7A, C). Os molares superiores
se caracterizam pela presença de uma grande StB, centrocrista em forma de V estendida profundamente
em sentido labial, conulos pouco desenvolvidos, e o protocone é transversalmente comprimido (Figura
7B).
Os Protodidelphidae são caracterizados por molares bunodontes, com cristas cortantes pouco desen-
volvidas. Nos molares superiores a StC está ausente, bem como os conulos no tálon, o ectofléxo é pouco
profundo, e o protocone é excêntrico (Figuras 8A-D). Nos molares inferiores, o entoconido é massivo,
e o hipoconido é igual ao entoconido em tamanho (Figuras 8 E-F).

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 281 BIOLOGIA


Figura 8. Protodidelphidae. A, Protodidelphis vanzolinii (DGM 303-M), M1-4 em vista oclusal; B, Zeusdelphys complicatus
(MCT 2830-M), molar superior em vista oclusal; C, Protodidelphis mastodontoides (DGM 896-M), M1 em vista oclusal; D,
Protodidelphis mastodontoides (DGM 896-M), M1 em vista lingual. E, Protodidelphis mastodontoides (MCT 2818-M), m1 em
vista oclusal; F, Protodidelphis mastodontoides (MCT 2818-M), m1 em vista lingual. Escalas = 1 mm.

A subfamília Eobrasiliinae foi proposta por Marshall (1987) para abrigar Eobrasilia, Gaylordia
e Didelphopsis, a partir da presença em todos eles de um enorme P/p3, de aspecto bulboso, além de
abrupto decréscimo em tamanho do P/p3 ao P/p1. O estudo revisivo dos diversos materiais pertencen-
tes a estes táxons depositados no DNPM permite reconhecer que Gaylordia deve ser transferido para
a família Pucadelphyidae e Didelphopsis, como vimos, foi transferido para Sternbergiinae. Claramente
o desenvolvimento de pré-molares hipertrofiados nestes três táxons evoluiu de forma independente,
como sugerido pela dentição superior muito distinta em Didelphopsis e Gaylordia. A enigmática espécie
Eobrasilia coutoi é extremamente derivada, sendo conhecida por um dentário incompleto e maxilar, am-
bos com os p2-3 preservados. A região incisiva, no entanto, fornece um dado interessante, relacionado à
preservação de alvéolos que sugerem a presença um incisivo sobrejacente (i2) de desenvolvimento mais
robusto que o outro alvéolo preservado. Interessantemente, este carácter tem sido reportado para alguns
protodidelfídeos e herpetoterídeos, pelo menos.
A família Pucadelphyidae, da qual o gênero tipo é Pucadelphys, do Paleoceno Inferior da Bolivia,
está representada em Itaboraí por Marmosopsis e Gaylordia. Marmosopsis é um dos táxons mais bem

BIOLOGIA 282 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 9. Marmosopsis juradoi. A, dentário direito com p2-m3 (MN 2470-V), vista lateral; B, m1-3 em vista oclusal (MN
2470-V); C, detalhe da região incisiva (MN 2498-V). Escalas = 1 mm.

representados em Itaboraí, com inúmeros restos dentários. O dentário de M. juradoi é grácil e a dentição
apresenta as cúspides altas e cortantes (Figuras 9A-C). Os molares inferiores apresentam o talonido curto
e entoconido pouco desenvolvido. Gaylordia caracteriza-se pelos molares estruturalmente similares aos
de Marmosopsis, porém são ainda mais encurtados e o talonido proporcionalmente mais comprimido
ântero-posteriormente; os molares superiores são transversalmente alongados e uma enorme StC está
presente (Figuras 10A-D).
Seguindo o trabalho de Oliveira (1998), nós tentativamente reconhecemos que
Minusculodelphis e Monodelphopsis são formas proximamente relacionadas, classificados ambos na
subfamília Monodelphopsinae (Szalay, 1994). Monodelphopsis travassosi foi considerada original-
mente como relacionada aos Didelphidae (Paula Couto, 1952a). Marshall (1987) relacionou-a aos
Pediomyidae e mais tarde Marshall et al. (1990) a transferiu para os Microbiotheriidae. M. travassosi
é morfologicamente comparável a Minusculodelphis, parecendo representar uma forma bem mais
robusta que este último. Monodelphopsis e Minusculodelphis compartilham a seguinte combinação
de caracteres: metacônido do m1 deslocado posteriormente em relação ao protocônido, talonido
muito curto e relativamente estreito, entocônido muito reduzido e comprimido lábio-lingualmente
e hipoconulido fortemente deslocado lingualmente, formando parte do ângulo póstero-lingual do
talonido. Ambos os gêneros separam-se pela notável diferença de tamanho (M. travassosi é muito
maior) e na morfologia dos pré-molares, sendo os de Minusculodelphis mais delicados, baixos e
mais comprimidos lábio-lingualmente.

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 283 BIOLOGIA


Figura 10. Gaylordia sp. A, m2-m4 em vista oclusal (DGM 810-M); B, M2 em vista línguo-oclusal (MCT 2778-M); C, M2 in
vista oclusal (MCT 2778-M); D, M3 em vista oclusal (MCT 2788-M). Escalas = 1 mm.

Superfamília Peradectoidea:
famílias Peradectidae e Caroloameghiniidae
Aspectos relacionados ao conceito, conteúdo e relações filogenéticas dos “Didelphimorphia”
são atualmente objeto de intenso debate (Sánchez-Villagra et al. 2007; Horovitz et al. 2009). Nesse
sentido, podem ser reconhecidos como didelfimórfios os Peradectoidea, que incluem os Peradectidae
e Caroloameghiniidae, e os Didelphoidea neógenos (Caluromyidae, Didelphidae e Sparassocynidae)
(Goin, 1996).
Um dos espécimes classificados como Peradectidae de Itaboraí está representado na Figura 13. Os
molares inferiores apresentam o trigonido e talonido de tamanho aproximadamente equiparável (Figura
11). Os molares superiores apresentam a plataforma estilar ampla, cúspide estilar C equiparável ao estilo
D, cônulos pouco desenvolvidos, crista pós-metaconular não estendida labialmente, e cristas conulares
internas tênues (Figuras 11C-D). Muitos desses caracteres podem ser observados em formas norte ame-
ricanas como P. elegans (Krishtalka & Stucky, 1983), do Eoceno Inferior europeu como Peradectes

BIOLOGIA 284 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 11. Peradectidae. A, m2-4 em vista oclusal (DGM 920-M); B, M2 em vista oclusal (MCT 2795-M); C, M3 em vista
oclusal (MCT 2797-M). Escalas = 1 mm.

russelli ou P. mutigniensis (Crochet, 1979, 1980) e com Peradectes austrinum, do Maastrichtiano ou


Paleoceno do Peru (Sigé, 1972). Em comparação com estes táxons, o Peradectidae de Itaboraí mostra-se
mais proximamente relacionado a P. austrinum e as espécies européias, em tendo as cúspides estilares
reduzidas e a pré-paracrista apontando para o estilo A (Oliveira, 1998).
Os Caroloameghiniidae estão representados em Itaboraí por Procaroloameghinia pricei (Figuras
12A-E), que exibe vários caracteres plesiomórficos como o trigonido comprimido ântero-posteriormente,
fissuras da pré- e da pós-protocrístida situadas em um mesmo nível, e entocônido comprimido lábio-
-lingualmente (Goin et al., 1998); a julgar pelo alvéolo do segundo incisivo da série inferior, este foi
robusto e provavelmente foi posicionado de modo sobrejacente (Figura 12D). Todavia, alguns caracteres
derivados como o grande tamanho do protocone, as cúspides baixas e bunodontes, e a quase ausência
de cristas indicam que os representantes desta família constituem uma linhagem de precoce tendência a
hábitos alimentares frugívoros. Goin et al. (1998) argumentaram que os Caroloameghiniidae pertencem
aos Peradectoidea e não aos Polydolopimorphia como previamente havia sido sugerido por Marshall
(1987). Recentemente, Oliveira & Goin (2011) redescrevem o material tipo de Procaroloameghinia

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 285 BIOLOGIA


Figura 12. Procaroloameghinia pricei (DGM 805 e 924 M, holótipo). A, dentário em vitsa lingual; B, dentário em vitsa labial;
C, dentário em vista oclusal; D, detalhe da região do canino e dos alvéolos dos incisivos; E, p3-m4 em vista oclusal. Figuras
A-C escala = 3 mm e figura E escala = 1 mm.

pricei, sugerindo que a presença de segundo incisivo inferior de tamanho presumivelmente normal, mas
posicionado sobrejacente aos demais, uma característica compartilhada com os Didelphoidea.

Didelphimorphia sensu stricto


A história dos Didelphidae tem sido mal compreendida devido ao fato dessa família ter sido consi-
derada como um grupo “primitivo” e antigo, vinculado aos grupos cretácicos norte-americano. Todavia,
sua irradiação é muito provavelmente neógena (Goin, 1991, 1993, 1995), isto é, deflagrada somente a
partir do Mioceno, como exemplificado por achados na fauna de La Venta, Colômbia (Goin, 1997) ou
da Argentina (Goin et al., 2007). Como vimos acima, eles não estiveram presentes e nem se originaram
na América do Norte. É possível que sua origem esteja vinculada a um estoque peradectóideo, integrado
por formas do Paleoceno Inferior da Bolívia e de Itaboraí. A raiz dos Didelphimorphia tem, portanto,
uma idade mínima no Paleoceno ou Eoceno, mas seu grupo-irmão, todavia, está atualmente em debate,
podendo ser os Pucadelphyidae (Muizon, 1991; Oliveira, 1998), Herpetotheriidae (Crochet, 1980; Reig et
al., 1987), Peradectidae (Horovitz et al. 2009), Protodidelphidae (Goin et al., 2007) e Caroloameghiniidae
(Souza & Oliveira, 2012).
Os mais antigos representantes dos Didelphoidea procedem do início do Mioceno (Colhuehuapiense
SALMA), Patagonia Central, Argentina, estando representados por pequenos molares semelhantes ao
atual Thylamys, bem como restos de um provável caluromídeo (Goin et al., 2007).
Dentre os Didelphoidea viventes, é notável que os Caluromyidae (ou Caluromyinae) ocupem inva-
riavelmente uma posição basal em diversos estudos filogenéticos recentemente publicados (e.g. Reig et

BIOLOGIA 286 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 13. Mapa mostrando a distribuição geográfica atual de marsupiais atuais na América do Sul e parte da América Central.
Fonte Gardner (2007).

al., 1987; Kirsch et al. 1997; Patton et al., 1996; Voss & Jansa, 2009; Steiner et al., 2005). Seu posicio-
namento como grupo-irmão dos Didelphidae, atestado através de estudos sorológicos (Kirsch, 1977b;
Reig et al., 1987), estimam entre 40 e 50 milhões de anos (Eoceno) o início da irradiação das linhagens
didelfóides viventes (Kirsch & Palma, 1995). A história inicial dos Caluromyidae (Caluromys, Glironia,
Caluromysiops) é ainda pouco conhecida. Sua evolução, entretanto, pode provavelmente ter iniciado como
um ramo independente nos tempos do Paleógeno ou início do Neógeno. Um molar inferior procedente
do Mioceno Inferior da Argentina (Colhuehuapiense da Patagonia) parece constituir o fóssil mais antigo
de um Caluromyidae (Goin et al., 2007). Em alguns caracteres, esse fóssil lembra formas do Paleógeno
de Itaboraí, como assinala Goin et al (2007: 61): “En efecto, algunos de los rasgos ya mencionados tam-
bién están presentes en grupos de Didephimorphia paleógenos; tal es el caso de los Protodidelphidae:
escaso desarrollo del cíngulo anterobasal, baja altura del protocónido y gran desarrollo del entocónido.
Una hipótesis sistemática que relacione a protodidélfidos y calurómidos argumentaría a favor de la muy
antigua diferenciación de este clado hipotético (contra Goin, 1994) y de su gran distancia filogenética
de los didélfidos sudamericanos modernos”.
Diferente de outras linhagens de marsupiais atuais, como Microbiotheriidae e Caenolestidae,
a distribuição geográfica de Caluromyidae é restrita à Região Intertropical do Reino Holotropical
e o estudo morfológico comparativo com as linhagens citadas não demonstra uma relação de pa-
rentesco próxima. Nesse sentido, o cenário biogeográfico é sugestivo de uma origem e diversifi-

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 287 BIOLOGIA


cação de Caluromyidae a partir de grupos paleógenos da Região Intertropical (parte da América
do Sul e América Central) e não Andina (Figura 13; ver também Figura 20). A partir de um estudo
comparativo, nós enfatizamos que vários caracteres em comum são observados entre Caluromys e
o Peradectoidea Procaroloameghinia pricei, do Paleógeno de Itaboraí, estado do Rio de Janeiro,
Brasil. Procaroloameghinia, o mais plesiomórfico membro da família Caroloameghiniidae, é co-
nhecido principalmente por sua dentição inferior e alguns molares superiores isolados (Figuras
12A-E). Caluromys e Procarolaomeghinia compartilham um notável conjunto de caracteres em
sua dentição: cúspides baixas, molares inferiores 1 e 3 equiparáveis em tamanho, entocônido po-
sicionado obliquamente em relação ao eixo dentário, centrocrista em tênue forma de V, presença
de cúspide estilar C, e plataforma estilar estreita, tanto na região parastilar quanto na região me-
tástilar. Embora Procaroloameghinia represente o final do Paleoceno e o início do Eoceno (Idade
Itaboraiense), a família Caroloameghiniidae persiste até, pelo menos, o início do Oligoceno (Idade
Tinguiririquense). Se confirmadas, as potenciais sinapomorfias aqui apresentadas envolvendo
Caluromys e Procaroloameghinia são concordantes com a grande antiguidade sugerida para a origem
da linhagem didelfóide, atestada por estudos moleculares, situada entre o Eoceno e o Oligoceno,
além dos recentes estudos cladísticos que apontam os peradectóideos como grupo-irmão dos atuais
Didelphoidea (Caluromyidae, Didelphidae e Sparassocynidae).
Por fim, cabe ressaltar que recentes estudos sugerem uma íntima relação entre hiladelfinos e calu-
romídeos (Oliveira et al., 2011). Os Hyladelphinae constituem um grupo de marsupiais cuja dentição
retém alguns dos caracteres plesiomórficos observados em caluromídeos.

Ordem Paucituberculata
Os Paucituberculata (Caenolestidae sensu Marshall, 1980) são marsupiais “pseudodiprotodontes”
cujas relações têm sido alvo de propostas discordantes. Ride (1962, 1964) cunhou a expressão “pseudo-
diprotodonte” para identificar marsupiais sul-americanos portadores de um par de incisivos procumben-
tes, de maneira análoga à verificada para “verdadeiros” diprodotontes australianos. Por isso, não raro
paleontólogos utilizam tal expressão para identificar informalmente esses metatérios.
Uma questão importante no estudo desse grupo tem sido a de tentar identificar em qual posição
da série plesiomórfica de 4 incisivos se posicionaria o dente procumbente. Ride (1962), dentre outros,
sugeriu que o dente corresponderia ao primeiro ou segundo da série inferior (i2 ou i3 na nomenclatura de
Hershkovitz, 1995), mas a tendência atual tem sido considerá-lo como sendo o primeiro dente da série
(Marshall et al., 1990). De qualquer modo, a questão permanece obscura.
Em termos sistemáticos, há intenso debate se paucituberculatos tem como grupo-irmãos os extintos
polidolopídeos ou polidolopimórfios (Simpson, 1945; Paula Couto, 1952; Kirsch et al. 1997), didelfimórfios
(Goin et al., 2009), argyrolagóideos/simpsonitérios (Marshall et al., 1990; Szalay, 1994) ou marsupiais
australianos (Horovitz & Sánchez-Villagra, 2003) (Figura 14).
Um dos fósseis mais antigos atribuídos a esse grupo procede da Bacia de Itaboraí (Oliveira et al.,
1996; Goin et al., 2009). Os espécimes são representados por molares isolados, dos quais um deles re-
presenta a morfologia presumivelmente plesiomórfica para o grupo, representada pelo trigonido aberto
e o talonido saliente em sentido labial (Figura 15).

BIOLOGIA 288 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 14. Diferentes hipóteses filogenéticas para Paucitubeculata.

Os Sternbergiinae foram classificados por Szalay (1994) como paucituberculados. Porém, em nosso
conceito, esta subfamília representa um grupo de metatérios basais mais proximamente relacionados a
outros “didelfimórfios” de Itaboraí, e são por nós considerados como membros dos Herpetotheriidae
cretácico-paleógenos (ver acima).
Como vimos, as relações interordinais dos Paucituberculata são até hoje enigmáticas, sendo altamente
questionável o vínculo estreito com os Polydolopimorphia, grupo com o qual esteve tradicionalmente
associado por sua condição “pseudodiprotodonte” (Simpson, 1945). As origens independentes desses
grupos são atestadas pelas distintas homologias verificadas nos incisivos hipertrofiados, no dente “pla-
giaulacóideo” (Figuras 16A-C) e nos distintos caminhos evolutivos adotados por cada um deles no desen-
volvimento de molares superiores e inferiores de aspecto quadrangular (ver e.g. Goin & Candela, 1996).

Figura 15. Riolestes capricornicus. m1 em vista oclusal (MCN-PV 1790). Escala = 1 mm.

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 289 BIOLOGIA


Ordem Polydolopimorphia

Epidolops, Bobbschaefferia e Mirandatherium


Os Polydolopimorphia incluem marsupiais que apresentam uma morfologia dentária muito prova-
velmente adaptada à dieta frugívora-insentívora, que é evidenciada pela intumescência das cúspides e
pelo pouco desenvolvimento das cristas cortantes (Goin & Candela, 1996). É também destacável nesse
grupo o desenvolvimento de pré-molar hipertrofiado do tipo “plagiaulacóideo”, que, como vimos, pa-
rece ter evoluído independentemente em pelo menos duas linhagens sul-americanas (polidolopóideos e
vários paucituberculados), além de também ocorrer convergentemente em diprotodontes falangeriformes
australianos atuais (Figuras 16A-C).
As evidências até agora disponíveis conduzem a um arranjo sistemático que reconhece como po-
lidolopimórfios as seguintes famílias: Polydolopidae, Prepidolopidae, Bonapartheriidae, Gashterniidae,
Rosendolopidae, Sillustaniidae, e Argyrolagoidea (Argyrolagidae, Groeberiidae, e Patagonidae), além
dos Glasbiidae (Archer, 1984; Goin et al., 1998; Oliveira, 1998; Goin et al. no prelo). Goin et al. (1998)
sugerem os Glasbiidae como grupo irmão plesiomórfico do resto dos Polydolopimorphia, argüindo que

Figura 16. Evolução independente do pré-molar (p3) plagiaulacóideo em distintos grupos de marsupiais. A, Epidolops, um
Polydolopimorphia de Itaboraí, Brasil; B, Abderites, um Paucituberculata do Mioceno da América do Sul; C, Burramys, um
Petauroidea (Phalangeriformes) do Mioceno-Recente da Austrália.

BIOLOGIA 290 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


vários dos caracteres presentes nesta família alcançam uma manifestação derivada extrema nos demais
representantes dessa ordem. Estes caracteres corresponderiam ao aspecto bunodonte das cúspides; aos
estilos B e D aumentados; ao relativo estreitamento lábio-lingual da plataforma estilar, com a conseqüente
equiparação do paracone e do metacone com as cúspides estilares B e D, respectivamente; ao fraco ou
nulo desenvolvimento da pós-metacrista no M3; ao tênue desenvolvimento da centrocrista e a relação
da pré-paracrista com os estilos B e D. Além disso, Oliveira (1998) sugeriu que existe uma estreita afini-
dade morfológica entre a forma e o posicionamento dos incisivos de Bobbschaefferia (por ele atribuído
aos Glasbiidae) com aqueles descritos por Pascual (1980b: 222, Figuras A, B) para o Prepidolopidae
Prepidolops didelphoides. Ambos estão dispostos “lado a lado” e mostram um certo grau de compressão
lábio-lingual.
Goin & Candela (1995) sugeriram que os “Polydolopidae” da literatura tradicional (i.e.,
Epidolopinae + Polydolopinae) não constituem um grupo monofilético. Pelo contrário, os Epidolopinae
parecem ser mais intimamente relacionados aos Bonapartheriidae, Gashterniidae (Candela et al., 1998)
e Prepidolopidae, enquanto que os Polydolopinae - com seus peculiares molares de aspecto multitu-
berculado - constituem uma linhagem precocemente independente do resto dos Polydolopimorphia. A
distinção é também interessante do ponto de vista biogeográfico, já que os Polydolopinae são formas que
durante o início do Terciário distribuíram-se exclusivamente no conesul sul-americano e na Antártica,
enquanto que o resto dos Polydolopimorphia são mais extensamente distribuídos na América do Sul.
Não há registro dos Polydolopinae na fauna de marsupiais de Itaboraí, enquanto que o Epidolopinae
Epidolops é o táxon mais abundante dessa fauna, com centenas de espécimes identificados como E.
ameghinoi (Figura 17).
Dois táxons de Itaboraí são por nós classificados como polidolopimórfios basais: Bobbschaefferia
e Mirandatherium. O gênero Bobbschaefferia foi recentemente redescrito por Oliveira & Goin (2011) e
classificado como um polidolopimórfio basal. O holótipo apresenta os dois últimos molares inferiores,
que são de aspecto bunodonte e ligeiramente infladas (Figura 18).
Mirandatherium é um dos mais problemáticos táxons de Itaboraí, considerando que já foi classifi-
cado como um Didelphidae (Paula Couto, 1970; Marshall et al., 1990) ou Microbiotheriidae (Marshall,
1987; Case et al., 2005; Oliveira & Goin, 2011). Mas recentes interpretações de caracteres da dentição
inferior e superior sugerem sua inclusão dentre os polidolopimórfios. Mirandatherium caracteriza-se pelas
cúspides baixas (inclusive do trigonido), de aspecto bunodonte, metaconido deslocado posteriormente
em relação ao protoconido, e o hipoconúlido é relativamente reduzido (Figura 19).

Figura 17. Epidolops ameghinoi. Dentário direito em vista lateral (MN 2492-V). escala = 2 mm.

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 291 BIOLOGIA


Figura 18. Bobbschaefferia fluminensis (DGM 314-M, holótipo). A, m3-m4 em vista oclusal.B, m3-m4 em vista lingual.
Escala = 1 mm.

Figura 19. Mirandatherium cf. alipioi (DGM 361-M). m2-4 em vista oclusal. Escala = 1 mm.

BIOLOGIA 292 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Ordem Microbiotheria
Desde a proposta de Szalay (1982), os Microbiotheria têm sido considerados como membros da
Coorte Australidelphia (Szalay, 1982, 1994; Aplin & Archer, 1987; Marshall et al., 1990; Horovitz &
Sánchez-Villagra, 2003). Dentre os metatérios de Itaboraí, Mirandatherium alipioi e Monodelphopsis
travassosi foram considerados como membros da família Microbiotheriidae (Marshall, 1987; Marshall
et al., 1990). As afinidades de Monodelphopsis aos “didelfimórfios” foram discutidas mais acima.
Marshall (1987) referiu Mirandatherium alipioi a família Microbiotheriidae e mais tarde Marshall et
al. (1990) transferiram esta espécie para a família Didelphidae. Oliveira (1998) questionou a associação
entre o material tipo de Mirandatherium (um dentário com m1-2 e p2-3) e os dentes superiores represen-
tados pelo espécime MN 2506-V. Esta dentição superior foi mais tarde identificada como Derorhynchus
(Goin et al., 2009). Case et al. (2005) e mais tarde Oliveira & Goin (2011) classificam Mirandatherium
dentre os Microbiotheriidae (porém vide acima).
Considerando os aspectos mencionados é notável a ausência de microbiotérios em Itaboraí, fato
talvez explicado pela paleobiogeografia que separa a localidade de Itaboraí, situada na região Neotropical
das faunas da região Andina (Figura 21). Mirandatherium é por nós atribuído a formas basais de
Polydolopimorphia, composto por formas norte e sul americanas (vide acima).

Origem e o Tempo Estimado do Início da


Colonização de Metatérios na América do Sul
Metatérios se originaram no âmbito laurásico durante o Cretáceo, muito provavelmente a partir da
linhagem integrada por Deltatheridium, uma forma basal de metatério coletada no Cretáceo Superior
da Mongólia (Rougier et al., 1998). A descrição de restos cranianos e pós-cranianos do táxon norte-
-americano Mimoperadectes houdei por Horovitz et al. (2009) fortaleceu em muito o entendimento das
relações entre táxons basais cretácicos-paleógenos de metatérios e, entre formas basais e o grupo-coronal
Marsupialia (Figura 20).
Muitos dos mais antigos metatérios sul-americanos demonstram relações intercontinentais inequívo-
cas com formas do final do Cretáceo norte-americano, mas alguns sugerem relações controversas (ainda
não testadas) com formas australianas, afro-arábicas e até européias (vide abaixo).
A chegada de metatérios na América do Sul provavelmente se deu no epílogo do Cretáceo (Pascual
& Ortiz-Jaureguizar, 2007), o que é justificado pela diversidade observada no início do Paleoceno, em
Tiupampa, Bolívia (Muizon, 1991). Todavia, a falta de registro de mamíferos durante o lapso decorrido
entre o Maastrichtiano e o início do Daniano, que durou aproximadamente 5 m.a., não permite reconhecer
se houve um ou mais eventos de dispersão.
Segundo Bonaparte (1984) e Pascual & Ortiz-Jaureguizar (1991), a presença contemporânea de vá-
rios vertebrados durante o Cretáceo Superior (?Santoniano e Campaniano) sugere algum tipo de conexão
entre as Américas durante este intervalo. Levando-se em conta o registro de “northerners” no Paleoceno
Inferior (Tiupampense) sul-americano, Pascual & Ortiz-Jaureguizar (1991) sugerem que a partir dos
tempos do Judithianense (Campaniano terminal; ~ 70 m.a.) já poderia ter iniciado uma dispersão em
sentido norte-sul de algum desses “northerners” (Proteutheria, por exemplo) e, mais tarde (durante a

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 293 BIOLOGIA


Figura 20. Filogenia de metatérios e marsupiais de acordo com Horovitz et al. (2009).

passagem Cretáceo-Paleógeno), de mioclenídeos e pantodontes. Gelfo et al. (2009) demonstram que a


mais antiga fauna de mamíferos na América do Sul é a de Tiupampa, correspondente ao Daniano Inicial.
Como vimos, metatérios devem ter chegado na América do Sul durante o Maastrichtiano, que é o último
estágio do Cretáceo (ver Goin et al., 2006).

Metatérios de Itaboraí e as Regiões Neotropical e Andina


Considerando os reinos biogeográficos definidos por Morrone (2006), nota-se que a América do
Sul, inserida no Reino Holotropical, apresenta duas grandes Regiões: Neotropical e Andina (Figura 21),
ao invés de uma única unidade (Intertropical). Nesse esquema, o sul da América do Sul está relacionado
às áreas sulinas temperadas (Austrália, Tasmânia, Nova Zelândia, Nova Guiné, e Nova Caledônia), e a
região tropical é mais intimamente relacionada à África e à America do Norte (Morrone 2006).
Notavelmente, esta distinção já está assinalada nos tempos do final do Paleoceno e início do
Eoceno, onde significativas diferenças já são notadas entre faunas de metatérios de dade Itaboraiense
do Brasil (Itaboraí) e da Patagonia (Las Flores). A mais notável distinção está relacionada à família
Polydolopidae, que é extremamente abundante na Patagônia, mas totalmente ausente em Itaboraí. Em
Itaboraí, o polidolopimórfio mais freqüente é Epidolops ameghinoi, atualmente classificado na família
Bonapartheriidae.

BIOLOGIA 294 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Figura 21. Regiões biogeográficas para as Américas Central e América do Sul, de acordo com Morrone (2006).

Metatérios do Paleógeno de Itaboraí sugerem


potenciais relações com formas Euroasiáticas, Africanas e Australiana
A palebiogeografia de mamíferos clássica sugere que: (1) o continente sul-americano foi uma
“ilha” durante grande parte do Cenozóico (Simpson, 1980) e (2) que no norte da América do Sul, du-
rante a passagem Cretáceo-Paleógeno, este continente manteve conexão paleomastofaunística apenas
com a América do Norte (e.g. Marshall et al., 1990). Muito dessas ideias está assentado no fato de que
a separação final entre América do Sul e África aconteceu em 105 m.a. ou até 120 m.a. (ver Nishihara
et al., 2009). Em consequência, muitas das possíveis relações entre taxa envolvendo estes continentes é
atribuído à vicariância e não à dispersão (Gheerbrant & Rage, 2006; Nishihara et al., 2009). Partindo-se
do ponto de vista da reconstituição paleogeográfica do final do Cretáceo e Paleógeno, vários pontos de
conexão e dispersão de faunas têm sido sugeridas, principalmente envolvendo as América do Norte e do
Sul, América do Norte e Europa e Europa/África (Marshall et al., 1990) (Figura 22). Alguns autores, no
entanto, sugerem uma conexão envolvendo América do Sul/África/Europa, durante o Paleógeno (Crochet
& Sigé, 1983; Storch, 1993; Oliveira, 1998).
Muitos “tracks” envolvendo mamíferos têm sido sugeridos, principalmente através de conexões
via rotas filtradas envolvendo a América do Sul e a África durante o Paleógeno (Hoffstetter, 1972,

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 295 BIOLOGIA


Figura 22. Mapas biogeográficos para metatérios durante o final do Cretáceo, Paleógeno e Recente. Paleogeografia da transição
Cretáceo-Paleógeno segundo Alegret & Thomas (2007).

1981; Lavocat, 1974; Crochet & Sigé, 1983; Oliveira, 1998; Goin & Candela, 2004; Oliveira &
Goin, 2006; Poux et al. 2006; Mourer-Chauviré et al., 2011). Do ponto de vista dos metatérios, essas
questões ainda permanecem obscuras dado ao fato de que metatérios fósseis do final do Cretáceo e
início do Paleógeno (exceto possivelmente Tiupampa) não foram ainda descobertos na América do
Sul Neotropical.
Evidências geológicas, geofísicas e faunísticas (incluindo vertebrados e invertebrados) indicam que
a separação final entre a África e a América do Sul foi mais complexa do que até agora pensado, poden-
do ter persistido algum tipo de rotas filtradas durante o final do Cretáceo (Maastrichtiano) e início do
Paleógeno (Beurlen, 1961, 1971; Tinoco, 1975; Dolianiti, 1955; Rand & Mabesoone, 1983). A separação
final entre os continentes pode ter sido mais recente do que 90 m.a. (Reyment & Dingle, 1987; Storch,
1993; Mabesoone & Stinnesbeck, 1993). Estudos relacionados ao mecanismo de separação da margem

BIOLOGIA 296 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


norte brasileira (Szatmari et al., 1987; Zanotto & Szatmari, 1987; Françolin & Szatmari, 1987) sugerem
um cenário de separação final complexo, ocorrido durante o final do Cretáceo e início do Terciário,
evidenciado por estruturas compressivas (falha de empurrão de Icaraí, Alto Atlântico com vulcanismo
riolítico estendendo-se até o Eoceno, Szatmari et al., 1987; porém ver Alegret & Thomas, 2007; Guiraud
et al., 2005; Nishihara et al., 2009).
Parece notável que as evidências de conexões por rota filtrada possam estar relacionadas ao evento
da chegada de roedores e primatas na América do Sul, no limite do Eoceno com o Oligoceno (entre 33 e
34 m.a.); isto é sustentado pela descoberta de roedores caviomorfos no Eoceno tardio do Chile, morfo-
logicamente mais similares às formas africanas do que às norte-americanas (Wyss et al., 1993; Poux et
al. 2006).
A presença incontestável de metatérios na África está representada por descobertas do Eoceno
Inicial da Tunísia, para onde foi descrito Kasserinotherium tunisiense e no Oligoceno Inicial do Egito,
onde o táxon reportado é Peratherium africanum (Bown & Simons, 1984; Crochet, 1986; Hooker et al.,
2008). Estudos comparativos realizados por Hooker et al. (2008) sugerem que P. africanum, classificado
como um Herpetotheriidae, é relacionado a formas do Paleogeno europeu. Todavia, a provável presença de
herpetoterídeos no Paleógeno sul-americano (Goin & Candela, 2004; Oliveira, 1998) mantém em aberto
a questão. Goin & Candela (2004) argumentam em favor de uma relação envolvendo Rumiodon inti (cf.
Herpetotheriidae), do Paleógeno da Amazônia, e formas européias (Peratherium, Amphiperatherium).
Outro táxon do Paleógeno amazônico comparável ao táxon africano Kasserinotherium tunisiense é
Wirunodon chanku.
Outros traços individuais são sugeridos entre as formas de Itaboraí representadas por
Derorhynchinae e aff. Bobbschaefferia e metatérios “enigmáticos” descritos para o Eoceno Inferior a
Médio (Formação Kartal) de Ankara, Turquia (Kappelman et al., 1996; Mass et al., 1998), representados
por AK 94-8, e AK 95-19, respectivamente.
A presença de representantes da Família Peradectidae em Itaboraí é também sugestiva de relações in-
tercontinentais, nesse caso com a África e a Europa (Oliveira, 1998; Goin & Candela, 2004). Peradectídeos
de Itaboraí mostram uma morfologia melhor comparável às formas europeias de Peradectes, apresentando
cúspides estilares reduzidas e a pré-paracrista apontando para o estilo A (Oliveira, 1998).
Nesse contexto de suposições paleobiogeográficas, a melhor compreensão dos metatérios sul-ame-
ricanos próximos ou pertencentes à família Herpetotheriidae parece ser crucial no entendimento dessas
relações intercontinentais. Reig (1981) definiu a subfamília Herpetotheriinae para abrigar os gêneros
Herpetotherium, Peratherium e Amphiperatherium, conhecidos no Paleógeno da America do Norte,
Europa, e norte da África. Muito dessa diversidade de metatérios foi revisada por Crochet (1980) e Crochet
& Sigé (1983), os quais sugeriram um estreito vínculo desses metatérios com formas do Paleógeno sul-
-americano. Oliveira (1998) e mais tarde Oliveira & Goin (2006) sugeriram que os metatérios europeus
se mostram melhor relacionados à Derorhynchinae e a Sternbergiinae, ambos registrados em Itaboraí
do que a forma norte americana Herpetotherium, aparentemente mais plesiomórfica em relação aos
demais herpetoterideos. Goin & Candela (2004) enumeram caracteres que diferenciam herpetoteríneos
de didelfídeos recentes, dentre os quais: ramo horizontal do dentário alongado com sínfise mandibular
estendida ao nível do p2; o p3 é usualmente maior do que o p2; segundo incisivo inferior (sobrejacente)
mais robusto em comparação a o primeiro e ao terceiro; e segundo incisivo superior (I2) muito menos
desenvolvido do que o primeiro e o segundo. Como vimos acima, a identificação de Herpetotheriidae no

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 297 BIOLOGIA


Paleogeno de Itaboraí está representada pelas subfamílias Herpetotheriinae e Sternberginae e através de
formas descritas para o Paleógeno da Amazonia (Santa Rosa).

Metatérios do Paleógeno de Itaboraí são


ancestrais potenciais a formas paleógenas australianas?
Historicamente, têm-se especulado que Derorhynchus, devido ao aspecto alongado de seu dentário,
aliado à procumbência de seus incisivos, pode representar um estágio ancestral às formas australianas
(Paula Couto, 1952b). Nesse sentido, é possível que potenciais sinapomorfias em Derorhynchinae, como
a redução do paracônido e o maior desenvolvimento e forma cônica do entocônido nos molares inferiores,
assim como também a centrocrista em forma de “V” bastante invasiva labialmente e o maior desenvol-
vimento relativo do metacônulo em relação ao paracônulo nos molares superiores, possam constituir
caracteres que diretamente antecipam a morfologia dentária extremamente derivada dos peramelimórfios
australianos (Oliveira & Goin, 2006). Nesse contexto de possíveis relações intercontinentais, devemos
também considerar que a fauna do continente australiano inegavelmente teve como fonte de origem a
América do Sul, considerando que, durante a transição Cretáceo-Paleógeno, a Antártica e a Austrália
mantiveram um estreito vínculo faunístico com a América do Sul, o que foi corroborado com a descoberta
de mamíferos Monotremata no Paleoceno Inferior da Argentina (Pascual et al., 1992). Adicionalmente,
o recente descobrimento de uma interessante fauna incluindo Derorhynchinae, no Eoceno Médio da
Antártica, torna esta hipótese ainda mais plausível. Goin et al. (1999) descreveram numerosos restos de
derorrinquídeos para o Eoceno da Ilha Seymor, continente antártico, sendo que pelo menos uma espécie
daquele continente é incluída no gênero Derorhynchus, descrito originalmente para Itaboraí.
Outra interessante possibilidade de relação é sugerida entre os táxons paleógenos australianos
Ankotarinja, Keeuna, e Djarthia, e os Sternbergiinae de Itaboraí. A presença em todos esses marsupiais
de uma cúspide central acessória, de posição lingual na plataforma estilar, conjuntamente com outros
caracteres derivados (centrocrista invasiva labialmente, pré-paracrista apontando à esquina parastilar),
poderia representar uma associação de caracteres por heterobatmia, exclusiva deste clado (Goin, 2003;
Oliveira & Goin, 2006).

As grandes mudanças climáticas no Paleógeno e Neógeno,


e as mudanças nas faunas de marsupiais do Paleógeno para o Neógeno
Goin et al. (2010) têm sugerido que as faunas de metatérios representando o final do Paleógeno e o
início do Oligoceno, em âmbito patagônico, são representativas de uma mudança faunística drástica ocorri-
da durante o Cenozoico, denominada de “Bisagra Patagonica”. Notavelmente, esta mudança é coincidente
com uma súbita queda de temperaturas globais do Eoceno ao início do Oligoceno. Os dados faunísticos
indicativos incluem: último registro de Polydolopimorphia Polydolopiformes e Bonapartheriformes
Bonapartherioidea, e primeiros registros de Argyrolagoidea (e início de hipsodoncia em marsupiais),
irradiação evolutiva de Paucituberculata e a ocorrência de gigantismo nos últimos Polidolopinae e em
alguns Sparassodonta.
Em âmbito Neotropical este evento encontra respaldo em alguns dados do Paleógeno brasileiro.
Durante a passagem Paleógeno-Neógeno, o registro polínico em depósitos dessas idades no Brasil é su-

BIOLOGIA 298 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


gestivo da diminuição de temperaturas em direção aos tempos modernos (Garcia et al., 2008). O máximo
de temperaturas altas está registrado no evento global denominado de Máximo Termal do Paleoceno-
Eoceno, e coincide com a enorme diversificação das linhagens de metatérios durante este período (Goin
et al., 2010). Muitas dessas linhagens, registradas em Itaboraí, estendem sua distribuição até pelo menos o
início do Oligoceno, como atestado pelo registro fóssil da localidade Gran Barranca, Patagonia, Argentina
(Goin et al., 2010). Teriam última ocorrência no Oligoceno Inferior os Caroloameghiniidae, Sternbergiinae
e alguns Bonapartheriiformes (Rosendolopidae) e Hatcheriiformes. A maioria dos representantes dessas
linhagens do ínicio do Paleógeno inclui formas de hábitos omnívoros, frugívoros e insentívoros.
Os fenômenos de esfriamento global e zonação climática latitudinal foram provavelmente mais
pronunciados desde o Mioceno e provavelmente influíram decisivamente na diversidade e atual distri-
buição de marsupiais, principalmente na zona intertropical (Figura 13), dos Didelphidae viventes, porém
não dos Paucituberculata (restritos à Cordilheira Andina) e dos Microbiotheriidae (restritos aos bosques
Andino-patagônicos; Goin, 1995, 1999). Os Caluromyidae, também restritos ao âmbito neotropical,
não apresentam registros fósseis seguros nos ricos depósitos tardi-paleógenos e neógenos da Patagônia
(âmbito Andino; ver porém Goin et al., 2007).

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BIOLOGIA 304 Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades


Apêndice 1. Uma classificação preliminar dos marsupiais do Paleoceno Médio de Itaboraí, segundo dados de Goin (ms e dados
não publicados), Oliveira (1998), Oliveira & Goin (2011) e o presente capítulo.
Class MAMMALIA Linnaeus, 1758
Infraclass METATHERIA Huxley, 1880
Coorte “AMERIDELPHIA” Szalay, 1982
“AMERIDELPHIA” incertae sedis
Familia Pediomyidae Simpson, 1927
Novo táxon
Familia Herpetotheriidae Trouessart, 1879
Subamilia Sternbergiinae Szalay, 1994
Carolopaulacoutoia itaboraiensis (Paula Couto, 1970)
Itaboraidelphys camposi Marshall & Muizon, 1984
Didelphopsis cabrerai Paula Couto, 1952
Didelphopsis, sp. nov.
Subamilia Derorhynchinae Marshall, 1987
Derorhynchus singularis Paula Couto, 1952
Novo táxon 1
Novo táxon 2
Família Protodidelphidae (Marshall, 1987)
Carolocoutoia ferigoloi Goin, Oliveira & Candela 1999
Guggenheimia brasiliensis Paula Couto, 1952
Guggenheimia crocheti Oliveira & Goin, 2011
Protodidelphis vanzolinii Paula Couto, 1952
Protodidelphis mastodontoides (Marshall, 1987)
Periprotodidephis bergqvistae Oliveira & Goin, 2011
Zeusdelphys complicatus Marshall, 1987
Família Pucadelphyidae Muizon, 1998
Marmosopsis juradoi Paula Couto, 1962
Marmosopsis, sp. nov.
Gaylordia macrocynodonta Paula Couto, 1952
Gaylordia doelloi (Paula Couto, 1962)
Gaylordia, sp. nov.
Família indeterminada
Subfamília Eobrasilinae Marshall, 1987
Eobrasilia coutoi Simpson, 1947
Subfamília Monodelphopsinae Szalay, 1994
Monodelphopsis travassosi Paula Couto, 1952
Minusculodelphis minimus Paula Couto, 1962
Minusculodelphis, sp. nov.

Ordem SPARASSODONTA (Ameghino, 1894)


Patene simpsoni Paula Couto, 1952
cf. Nemolestes Ameghino, 1902

Supercoorte MARSUPIALIA Gill, 1872


Ordem DIDELPHIMORPHIA Gill, 1872
Família Peradectidae (Crochet, 1979)
Novo táxon 1
Novo táxon 2
Família Caroloameghiniidae Ameghino, 1901
Procaroloameghinia pricei Marshall, 1982
Ordem PAUCITUBERCULATA Ameghino, 1894
Familia indeterminada
Riolestes capricornicus Goin, Candela, Abello & Oliveira, 2009
Coorte AUSTRALIDELPHIA Szalay, 1982
Ordem POLYDOLOPIMORPHIA (Ameghino, 1897)
Família Bonapartheriidae Pascual, 1980
Epidolops ameghinoi Paula Couto, 1952
Família Gashterniidae Marshall, 1987
Gashternia carioca Goin & Oliveira, 2007
Família indeterminada
Bobbschaefferia fluminensis (Paula Couto, 1952)
aff. Bobbschaefferia sp.
Família indeterminada
Subfamília Mirandatheriinae Szalay, 1994
Mirandatherium alipioi (Paula Couto, 1952)
aff. Mirandatherium

Marsupiais do início do Paleógeno no Brasil: diversidade e afinidades 305 BIOLOGIA


Foto: Nilton Cáceres
CAPÍTULO 14

Dinâmica Populacional
de Marsupiais Brasileiros
Rosana Gentile*†
Bernardo R. Teixeira*
Helena G. Bergallo**

Abstract: Population dynamics of Brazilian marsupials. Population densities,


survival, recruitment, sexual rates, home ranges and life history strategies in Brazilian marsupials
are discussed in this chapter. Most species of marsupials exhibit fluctuating densities and seasonal
reproduction, showing high population sizes during and in the end of wet season. Marsupials
begin to breed usually during the dry season, releasing juveniles during the wet season when
food resources are more abundant. Demographic studies indicated that population dynamics of
marsupials are governed by negative first-order feedback. It is expected that population densities
can be influenced in part by body size and food habits in marsupials, as occurs for other mammals.
However, other biotic and non-biotic factors may also influence densities. Movements appear to
take place more frequently for males during the breeding season. Females show territoriality in
some species. Most studies on sexual rates of Brazilian marsupials reported equal proportions
in number of males and females, but deviations in sex ratio may occur due to pregnant female
body mass, environment effects, movement behavior, or sampling deficiency. Mortality in the
early age classes controls the supernumerary births in marsupials. In the extremes of a continu-
um of marsupial life strategies, we may consider Monodelphis dimidiata as an r specialist, and
Caluromys, a K specialist. However, within a given species we can find differences in the life
history strategies according to the local environment characteristics, such as Didelphis aurita,
whose litter sizes increases with latitude and length of the breeding season decreases with latitude.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 309-324, 2012.

*
Laboratório de Biologia e Parasitologia de Mamíferos Silvestres Reservatórios. Fundação
Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Av. Brasil 4365. Rio de Janeiro, RJ, 21040-360, Brasil.
† Autor correspondente: rgentile@ioc.fiocruz.br
Departamento de Ecologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rua São Francisco
**

Xavier, 524. Rio de Janeiro, RJ, 20.559-900, Brasil.

Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros 309 ECOLOGIA


Introdução
A dinâmica de populações envolve as variações no tempo de diversos atributos denominados parâ-
metros populacionais, como tamanho de população, taxa de recrutamento, taxa de sobrevivência, taxa
de mortalidade, taxa de fecundidade, migração e estrutura etária. A dinâmica de populações relaciona a
variação numérica dos parâmetros de uma população com suas causas, onde nascimentos, imigrações,
mortes e emigrações são as causas próximas, e os fatores que afetam estas são as causas finais. Estes
fatores podem ser intrínsecos, ou por interações com outras populações, ou devido a fatores ambientais.
As flutuações populacionais podem ser estacionais, plurianuais ou caóticas. Os fatores intrínsecos englo-
bam a dispersão, estrutura espacial, interações sociais, componentes da reprodução (tamanho de ninhada,
tempos de gestação e lactação, tempo da estação reprodutiva, sistema de acasalamento, razão sexual) e
respostas fisiológicas ao estresse. Os fatores extrínsecos podem ser as chuvas, a temperatura, a umidade,
a produtividade da vegetação e dos recursos alimentares, a predação e o parasitismo.
As estratégias demográficas constituem um dos fatores ecológicos mais importantes de diferenciação
entre as espécies, podendo ser distintos entre espécies simpátricas. Algumas espécies podem apresentar
taxas de renovação populacional mais demoradas, ao passo que outras podem adotar taxas mais rápidas.
Espécies de pequenos mamíferos, como os roedores, apresentam taxas rápidas de renovação populacional
e reprodução ao longo de todo o ano (Bergallo, 1994; Bergallo & Magnusson, 1999; Gentile et al. 2000;
Bonecker et al., 2007). Algumas das espécies mais comuns de marsupiais da Região Neotropical, per-
tencentes à Família Didelphidae, têm sido estudadas quanto a sua dinâmica populacional. Tais espécies
pertencem principalmente a gêneros como Didelphis, Philander, Metachirus, Monodelphis e Marmosa
(=Micoureus). Apesar da grande riqueza de espécies de marsupiais didelfídeos na Região Neotropical, estes
apresentam uma dinâmica populacional relativamente semelhante, baseada principalmente na previsibili-
dade climática regional. Muitas populações destes pequenos mamíferos apresentam uma estacionalidade
acentuada dependente primariamente das condições climáticas locais e dos recursos disponíveis. Abaixo
mostramos alguns dos principais aspectos da dinâmica populacional de alguns marsupiais brasileiros e
os fatores que a influenciam.

Densidade Populacional e Reprodução


Um ponto fundamental para o entendimento da variação dos tamanhos populacionais das espécies
é a compreensão dos fatores que influenciam sua reprodução. Nos marsupiais Neotropicais, é esperado
que a época de reprodução esteja ligada a condições fisiológicas favoráveis à gravidez e à amamenta-
ção. Estas condições pressupõem que existam também condições ambientais favoráveis, uma vez que
todos os processos somáticos e comportamentais que resultam em prole são, de uma forma ou de outra,
controlados pela disponibilidade de energia vinda do alimento (Perrigo, 1990). Desta forma, uma maior
frequência de reprodução numa determinada estação do ano deve vir em resposta a alguma variação
estacional dos recursos de uma espécie, oferecendo assim uma vantagem ecológica aos indivíduos e
evolutiva à população. Existem três dimensões ambientais atuando na reprodução dos mamíferos: física
(fatores climáticos), alimentar (controla os processo fisiológicos e reprodutivos) e social (sistema de
acasalamento, estação reprodutiva, sucesso reprodutivo).
Os marsupiais neotropicais são conhecidos por exibirem uma variação sazonal na densidade popula-
cional como consequência de uma estação reprodutiva definida. De modo geral, este período reprodutivo

ECOLOGIA 310 Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros


se estende desde o final da estação seca até o final da estação úmida, época em que as maiores densidades
de indivíduos já desmamados são observadas. Os marsupiais brasileiros para os quais existem informações
suficientes a respeito e que exibem este padrão são os gambás Didelphis albiventris (Mares & Ernest, 1995;
Cáceres, 2000b), Didelphis aurita (Cerqueira et al., 1993; Bergallo, 1994; Cáceres & Monteiro-Filho,
1998; Gentile et al. 2000; Gentile et al., 2004; Bonecker et al. 2009), Didelphis marsupialis (Julien-La-
ferrière & Atramentowicz, 1990) e as cuícas Philander frenatus (Cerqueira et al., 1993; Bergallo, 1994;,
Gentile et al. 2000; Gentile et al. 2004; Bonecker et al. 2009), Philander opossum (Julien-Laferrière &
Atramentowicz, 1990); Caluromys philander (Julien-Laferrière & Atramentowicz, 1990), Metachirus
nudicaudatus (Cerqueira et al., 1993; Bergallo, 1994; Gentile et al., 2004), Monodelphis domestica (Ber-
gallo & Cerqueira, 1994), Marmosops incanus (Gentile et al., 2004), Gracilinanus microtarsus (Martins
et al., 2006) e Marmosa paraguayana (Rocha, 2000; Quental et al., 2001; Barros et al., 2008).
As mais importantes causas bióticas diretamente relacionadas às flutuações na densidade popula-
cional são a estação reprodutiva sazonal e os movimentos, como a imigração e a dispersão. Como os
marsupiais didelfídeos são principalmente poliéstricos e geralmente apresentam elevados tamanhos de
ninhada em relação a mamíferos placentários (Thompson, 1987; Monteiro-Filho & Cáceres, 2006), há,
durante a estação úmida, de duas a três coortes bem definidas de indivíduos jovens oriundos de nascimen-
tos que tendem a ser sincrônicos no início da estação reprodutiva (que corresponde ao final da estação
seca no Hemisfério Sul tropical e subtropical) (Tabela 1). Isto tem sido melhor observado nas espécies
de Didelphis (Sunquist & Eisenberg, 1993; Bergallo, 1994; Cáceres & Monteiro-Filho, 1997; Cáceres,
2000b; Gentile et al. 2000; Bonecker et al. 2009), embora este padrão também possa ser observado em
outros marsupiais como M. nudicaudatus (Bergallo, 1994), P. opossum, C. philander (Julien-Laferrière &
Atramentowicz, 1990), P. frenatus (Cerqueira et al., 1993; Gentile et al., 2000) e M. domestica (Cerqueira
& Bergallo, 1993; Bergallo & Cerqueira, 1994) (Tabela 1).
Marcas químicas de cheiro, como a urina, deixadas pelos machos têm um importante papel na indução
da reprodução (receptividade e estro das fêmeas) em espécies solitárias e com interações macho–fêmea
restritas ao período de acasalamento (Cáceres et al., 2006). Tal comportamento parece não estar restrito
à espécie C. philander, mas provavelmente ocorre em muitas outras, dada a ocorrência de nascimentos
sincrônicos em várias espécies durante a estação seca. Isso sugere que quando há maior produtividade no
ambiente (geralmente durante a estação úmida e quente) as fêmeas estarão em período de lactação ou os
jovens já terão sido desmamados. Embora sugerido por outros autores (Charles-Dominique, 1983; Lee
& Cockburn, 1985), o aumento das chuvas e o conseqüente aumento da produtividade não são os desen-
cadeadores do início da estação reprodutiva, uma vez que esta se inicia na estação seca (Monteiro-Filho,
1987; Cáceres, 2000b). Então, qual fator poderia desencadear a reprodução nos marsupiais neotropicais?
Em um estudo da cuíca-de-cauda-curta, M. domestica, observou-se uma relação significativa e ne-
gativa entre a freqüência de fêmeas grávidas e a duração do dia, o que sugere que as mudanças sazonais
no fotoperíodo parecem desencadear o início de seus ciclos reprodutivos (Cerqueira & Bergallo, 1993).
Estudos desenvolvidos com marsupiais australianos mostram que seus ciclos reprodutivos também são
controlados sazonalmente pelo fotoperíodo, onde mecanismos hormonais são regulados nas fêmeas pela
variação dos ciclos circadianos (Renfree, 1981; Renfree et al., 1981; Tyndale-Biscoe & Renfree, 1987).
Em uma revisão sobre os padrões reprodutivos do gênero Didelphis (Rademaker & Cerqueira, 2006),
que é o gênero de marsupial brasileiro mais estudado e um dos mais abundantes, mostrou-se que a duração
da estação reprodutiva varia inversamente com a latitude, podendo durar de 12 meses próximo à zona

Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros 311 ECOLOGIA


Tabela 1. Ciclos reprodutivos anuais de alguns marsupiais didelfídeos de várias Localidades do Brasil. ‴ estação úmida
média nas Localidades, exceto caatinga; ∆ estação chuvosa na região da Caatinga; ● período de acasalamento e gestação;
- - lactação; ↓ desmame. Estimativas com base em: 1.Streilein (1982) 2.Monteiro-Filho (1987) 3.Mares & Ernest (1995)
4.Cáceres (2000b) 5. Fonseca & Kierulff (1989) 6. Bergallo (1994) 7. Cáceres & Monteiro-Filho (1997) 8.Gentile et al.
(2000) 9.Bonecker et al. (2009) 10.Kajin et al. (2008) 11.Cerqueira et al. (1993) 12.Julien-Laferriére & Atramentowicz
(1990) 13.Rocha (2000) 14.Bergallo & Cerqueira (1994).
‴ ‴ ‴ ‴ ‴ ‴
∆ ∆ ∆ ∆ ∆ ∆ ∆ ∆
Espécies Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
D. albiventris1 - - - - ↓ ● ● -
D. albiventris2 ↓ - - - ● - - - - - ↓● ● - - - - -
D. albiventris 3
- - ↓● ● - - - - ↓ ● - - - - ↓● ● - - -
D. albiventris4 - - ↓● ● - - - - ↓ ● - - - - ↓● ● - - -
D. aurita 5
- - ↓ ● - - - - ↓● ● - - -
D. aurita 6
- - - ↓ ● - - - - ↓● - -
D. aurita7 - - ↓ ● - - - - ↓● ● - - -
D. aurita8 - - - - ↓ ● ● - - - - - ↓● ● -
D. aurita 9
- - - - ↓ ● ● - - - - - ↓● ● -
D. aurita10 - - - ↓ ● ● - - - - - ↓● - -
P. frenatus4 - - ↓ ● - - - - ↓ ● - -
P. frenatus 11
● - - - - ↓ ● - - - - ↓ ● - - - - ↓
P. frenatus 8
↓● - - - - ↓ ● ● - - - ↓● - - - -
P. frenatus9 ↓● - - - - ↓ ● ● - - - ↓● - - - -
P. opossum 12
- - ↓● - - - - ↓ ● - - - - ↓● - -
M. nudicaudatus 4
- - - ↓ ● - - - ↓ ●
M. nudicaudatus5 ● - - - - ↓ ● ● - - - - ↓
M. nudicaudatus6 - ↓ ● - - - ↓ ● - -
M. demerarae 13
- - - - - - - - - - - -
C. philander12 - ↓ ● - - - - - ↓ ● - - - - -
M. domestica 14
- ● - ● - ● - ● - ● - ●

equatorial a seis meses em latitudes de 25°S, concluindo que o estímulo final que desencadearia o início
da reprodução neste gênero também estaria relacionado à variação na quantidade de horas de luz por dia.
Contudo, um trabalho realizado em fragmentos florestais de Mata Atlântica com a cuíca P. frenatus
indicou uma reprodução durante o ano inteiro neste marsupial, sem estação reprodutiva definida (Barros
et al. 2008), não tendo sido encontrada evidência da influência da precipitação na atividade reprodutiva
da cuíca. Segundo esses autores, este padrão de reprodução não é usual para esta espécie, o que pode ser
explicado pelo fato da área de estudo ser composta por fragmentos florestais sujeitos a efeitos de borda e
a mudanças na abundância de recursos. Padrão semelhante foi encontrado para Chironectes minimus que
não apresentou evidência de estacionalidade no recrutamento de indivíduos jovens (Galliez et al., 2009).
Segundo os autores este padrão pode ser explicado pelas características do habitat e pela disponibilidade
de recursos durante todo o ano. O habitat dessa espécie pode ser classificado como imprevisível devido
ao regime hidrológico instável dos rios de Mata Atlântica.

ECOLOGIA 312 Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros


Há uma estreita relação entre a freqüência de indivíduos jovens na população (ou seja, maiores den-
sidades) e a época do ano, mais propriamente durante e no final da estação úmida (Bergallo & Cerqueira,
1994; Cáceres, 2000b; Bonecker et al., 2007): é durante essa época que existe maior disponibilidade de
alimentos como frutos zoocóricos e presas animais (Bergallo & Magnusson, 1999; Cáceres, 2000a).
Desse modo, tais indivíduos têm maiores chances de sobrevivência nesta estação (Julien-Laferrière &
Atramentowicz, 1990; Cáceres, 2000b). Sunquist & Eisenberg (1993) verificaram que filhotes de D. mar-
supialis nascidos durante o último pico de nascimentos (3º pico), na estação úmida, tiveram menor taxa
de sobrevivência até a próxima estação úmida e os sobreviventes adquiriram menor massa corporal que
os filhotes nascidos mais cedo (1º e 2º picos). Isso ocorre porque há geralmente menor disponibilidade
de alimentos durante a estação seca ou fria. A chuva é um importante fator que determina diretamente o
surgimento de novas folhas e a frutificação nas florestas tropicais e indiretamente possibilita o aumento
populacional das espécies (Flowerdew, 1987). Em decorrência destes fatores, apenas indivíduos adultos
e, não raro, os subadultos, são comumente observados durante o período mais seco.
Com o intuito de buscar padrões reprodutivos gerais para os mamíferos, Cerqueira (2005) propôs
dois modelos de reprodução em mamíferos. Um modelo seria o estacional, em que o modo de reprodu-
ção estaria caracterizado pelo início e fim da estação reprodutiva, sendo desencadeado pela mudança
da estação astronômica (variação na duração do dia). A maioria dos marsupiais brasileiros segue este
modelo. No segundo modelo, o tamanho populacional seguiria diretamente o nível de recursos (K), onde
as fêmeas engravidariam quando houvesse disponibilidade de recursos num certo nível. Este modelo é
mais comum em roedores, mas algumas populações de marsupiais também parecem se enquadrar nele,
por não apresentarem estação reprodutiva definida (Barros et al, 2008, Crouzeilles et al., 2010).

Demografia e Modelagem Populacional


O uso de modelagem em estudos populacionais de marsupiais vem sendo usado recentemente
em abordagens demográficas e em análises de fatores exógenos (Brito & Fernandez, 2000; Lima et al.
2001; Fernandes, 2003; Kajin, 2008; Kajin et al. 2008; Zangrandi, 2009; Ferreira, 2011). Kajin (2008)
e Kajin et al. (2008) fizeram um estudo demográfico inédito de uma população do gambá D. aurita em
uma área de Mata Atlântica do Estado do Rio de Janeiro durante nove anos através do uso de tabelas
de vida horizontais, análise de perturbação e análise de fatores exógenos. Os resultados mostraram que
as maiores mortalidades ocorreram nas classes etárias mais baixas e a curva de sobrevivência seguiu o
tipo III. Isso pode ser devido ao fato do período mais crítico para a sobrevivência dos marsupiais ocorrer
durante e após o desmame (Lee & Cockburn, 1985). Além disso, marsupiais investem pouco na gestação
e muito na lactação. Sendo assim, a perda de filhotes no início da lactação é comum, uma vez que as
fêmeas investiram pouco até então. Outro fator importante observado foi a ausência de relação entre a
fecundidade e o valor reprodutivo residual, ou seja, a alta taxa de fecundidade das fêmeas numa classe
etária não diminui sua contribuição para as futuras ninhadas, mostrando que D. aurita é uma espécie
iterópara. As primeiras classes do ciclo de vida estão sujeitas a pressões seletivas mais fortes do que as
últimas classes em termos de sobrevivência. Com relação à análise de fatores exógenos nas variações
populacionais, observou-se que a sobrevivência, e portanto também a taxa de crescimento, estavam
fortemente correlacionadas ao Índice de Oscilação Sul (El Niño), onde uma diminuição nesse índice
levava a um aumento na taxa de crescimento populacional (Kajin, 2008). Esses resultados mostram que
a dinâmica populacional do gambá estaria governada por um processo regional.

Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros 313 ECOLOGIA


Análises semelhantes também foram feitas posteriormente para os marsupiais M. incanus (Zan-
grandi, 2009) e M. nudicaudatus (Ferreira, 2011), na mesma área de estudo, com dados de mais de 10
anos. Nesses estudos, M. nudicaudatus e M. incanus apresentaram dinâmica populacional governada por
processos de retroalimentação negativa de primeira ordem, assim como no gambá D. aurita, sugerindo
que as populações são reguladas por competição intraespecífica por recursos, sendo limitada por alimento
ou espaço. A população de M. nudicaudatus está sob influência da precipitação local do ano anterior, mas
não de fatores regionais, ao contrário do gambá (Ferreira, 2011).
O problema no uso de modelos demográficos é que eles são de difícil aplicação em regiões tropicais
no que se refere à obtenção de dados, uma vez que o número de fatores é grande e as interrelações são
complexas. Além disso, os animais precisam ser acompanhados do nascimento à morte, o que é difícil
de monitorar. Contudo, os marsupiais apresentam a vantagem de poderem ser acompanhados desde o
nascimento e de podermos saber os tamanhos das ninhadas em estudos de captura-marcação-soltura.
Esses estudos realizados com essas três espécies de marsupiais são estudos pioneiros de dinâmica
populacional e de mais longo prazo realizados no Brasil. Eles mostraram que a utilização de modelagem
para estudos demográficos em marsupiais brasileiros é bastante viável, ressaltando também a importância
de se considerar fatores extrínsecos regionais, pois a maioria dos estudos utiliza apenas fatores climáticos
locais nas análises.

Tamanho Corporal e Dieta


Diagnosticar o quanto fatores como o tamanho corporal, hábito alimentar e taxa metabólica
corporal influenciam nas flutuações da densidade populacional é uma tarefa complexa (Eisenberg,
1980). As diferentes variáveis atuam sobre a densidade dos animais a diferentes graus de intensidade.
Mamíferos de maior tamanho corporal exibem taxas metabólicas mais baixas. Inversamente, peque-
nos mamíferos exibem elevadas taxas metabólicas (Eisenberg, 1980; Robinson & Redford, 1986). Da
mesma forma, o tamanho corporal é inversamente relacionado à densidade populacional devido ao
fluxo de energia no corpo que determina, por exemplo, a taxa de crescimento de uma espécie (McNab,
1986; Thompson, 1987).
Em marsupiais brasileiros não existe uma relação clara entre tamanho do corpo e densidades popula-
cionais uma vez que esta também depende da dieta e do tipo de ambiente em que a população se encontra.
O gambá, que é um dos maiores marsupiais neotropicais apresenta geralmente baixas densidades em
áreas preservadas, porém é bastante abundante em áreas fragmentadas ou próximas à ocupação humana
(Macedo et al. 2007; Vaz et al 2007). Fonseca e Robinson (1990) e Graipel et al. (2006a) atribuíram
semelhante padrão a baixa densidade de espécies predadoras do gambá, como iraras e felinos em áreas
perturbadas. A um determinado tamanho corporal, as espécies tendem a variar suas densidades de acordo
com o tipo de dieta (Eisenberg, 1980; McNab, 1986). Por exemplo, espécies carnívoras tendem a ocorrer
em menores densidades que espécies herbívoras. Isso ocorre porque os herbívoros alimentam-se de itens
de baixos níveis tróficos, que ocorrem em maior abundância (ou seja, são consumidores primários), e os
carnívoros de presas de elevados níveis tróficos, que são menos abundantes (ou seja, são consumidores
secundários ou terciários) (Robinson & Redford, 1986).
Como as espécies de marsupiais brasileiros apresentam geralmente uma dieta do tipo onívora, mes-
mo que tendendo à frugivoria, à insetivoria ou à carnivoria (Santori & Astúa de Moraes, 2006), torna-se

ECOLOGIA 314 Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros


difícil verificar qualquer padrão demográfico. Utilizando-se exemplos extremos, como C. philander que
é mais frugívoro (Leite et al., 1994) e P. frenatus que é mais carnívoro (Santori et al., 1995a, b; Cáceres,
2000a) e ambos de tamanho corporal similar, um padrão de variação de densidade ditado pelo tipo de
dieta ainda não é claro (Tabela 2). Densidades populacionais de D. aurita, P. frenatus e M. incanus apre-
sentaram uma estreita relação com a produção de serrapilheira, onde são encontrados artrópodes e frutos,
em um estudo na Mata Atlântica (Gentile et al, 2004). Esse estudo sugeriu que a base dos recursos destes
marsupiais está na serrapilheira, o que ressalta a importância das florestas na presença continuada dessas
espécies. Outros estudos também mostraram que a disponibilidade de frutos e artrópodes apresenta uma

Tabela 2. Massa corporal, dieta e densidade populacional de marsupiais brasileiros.

Massa Densidade Método


Espécie Dieta * Bioma
média (g) * (indivíduos/ha) utilizado
Caluromys philander 6 170 Fr On Floresta AtlânticaS 0,4 MNKA

Didelphis albiventris 5 1250 Fr On Floresta de AraucáriaS, F 1,1 MNKA

Didelphis aurita 3 985 Fr On Restinga 0,4 MNKA


4
Floresta AtlânticaP 0,5 JS
5
Floresta de AraucáriaS, F 1,6 MNKA
5
Floresta AtlânticaS 0,3 MNKA
6
Floresta AtlânticaS 1,5 MNKA

Didelphis marsupialis 1 1200 Fr On Floresta/campo 0,5 A MNKA


1
Floresta decídua 0,1A MNKA
2
Fr Car Lhanos 0,9 MNKA
2
Floresta Úmida 1,5 MNKA

Metachirus nudicaudatus 3 280 In On Restinga 0,2 MNKA


4
Floresta AtlânticaP 1,8 JS
5
Floresta AtlânticaS 1,2 MNKA
6
Floresta AtlânticaS 1,0 MNKA

Marmosa paraguayana 2 105 In On Floresta Úmida 0,4 MNKA


6
Floresta AtlânticaS 1,9 MNKA
7
Floresta AtlânticaS, F 1,75 MNKA
7
Floresta AtlânticaS, F 0,83 MNKA

Philander frenatus 3 360 In On Restinga 1,9 MNKA


4
Floresta AtlânticaP 0,3 MNKA
5
Floresta AtlânticaP 0,7 MNKA
A
indica média mensal extraída do referido estudo. indica floresta secundária. indica floresta primária. indica fragmento florestal < 10 ha. Fr=Frugívoro; On=O-
S P F

nívoro; In=Insetívoro; Car=carnívoro. *Conforme Paglia et al. (2012), exceto casos específicos quanto à dieta. Métodos para estimativas de densidade populacional:
MNKA - método da enumeração ou número mínimo de indivíduos conhecidos vivos; JS - método de Jolly-Seber (Fernandez, 1995). Referências: 1-August (1984);
2-O’Connell (1989); 3-Cerqueira et al. (1993); 4-Bergallo (1994); 5-Cáceres et al. (2006); 6-Grelle (2003); 7-Quental et al. (2001).

Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros 315 ECOLOGIA


grande importância nas causas próximas da variação populacional de marsupiais (Freitas et al, 1997;
Leite et al. 1994).
O tamanho do corpo do animal também pode variar em função das caracterísitcas do ambiente.
Salvador et al. (2009) observaram variação no tamanho do corpo de D. aurita em áreas insulares. As
variações foram atribuídas a oferta de recursos e diversidade de espécies de cada área.

Uso do espaço
Alguns parâmetros ecológicos são dependentes da densidade populacional e relacionados com a
estratégia reprodutiva das espécies, tais como o padrão de uso do espaço. Movimentos e áreas de vida
podem ser considerados como características distintas de machos e fêmeas, e a organização social e o
sistema de acasalamento estão intimamente ligados aos padrões de uso do espaço. Poucas espécies de
marsupiais já foram estudadas buscando-se relacionar o uso do espaço com a estratégia reprodutiva.
Pires & Fernandez (1999) observaram que fêmeas de catita-lanosa, M. paraguayana, são altamen-
te territoriais quando em baixas densidades, não sobrepondo suas áreas de vida. No entanto, quando a
densidade de fêmeas é elevada, há sobreposição parcial das áreas de vida, diminuindo o grau de terri-
torialidade por parte destas. Esse mesmo fenômeno ocorre também em D. aurita que com aumento de
densidade há uma sobreposição na área de vida (Salvador et al., 2009). Por outro lado, o uso do espaço
por P. frenatus parece não ter relação com sua densidade populacional, sugerindo que esta espécie não
seja territorialista (Fernandez et al., 1997). Um outro estudo realizado em área de restinga com a cuíca P.
frenatus (Gentile et al., 1997) mostrou que as áreas de vida não diferiam entre os sexos, mas as fêmeas
apresentaram áreas maiores durante a estação reprodutiva, ao contrário dos machos. O tamanho das áreas
de vida não estava relacionado nem com a massa corpórea nem com as densidades populacionais, mas
houve um aumento na sobreposição das áreas de vida com o aumento das densidades. Esses resultados
sugerem que P. frenatus tem um sistema de acasalamento promíscuo.
Em D. aurita, Loretto & Vieira (2005) observaram que o movimento das fêmeas era determinado
pela disponibilidade de recursos e o dos machos pela estação reprodutiva. Os períodos chuvosos aumen-
tariam a produção de recursos o que restringiria os movimentos das fêmeas. Machos se movimentariam
mais durante a estação reprodutiva, corroborando a hipótese desta espécie ter sistema de acasalamento
promíscuo. Também para D. aurita, Cáceres et al. (2003) mostraram resultado semelhante onde os mo-
vimentos dos machos estariam mais relacionados à procura de fêmeas do que de alimento.

Razões Sexuais e a Dispersão dos Indivíduos


As razões sexuais nas populações de marsupiais brasileiros, de um modo geral, seguem o esperado
de um macho para cada fêmea, contudo, em alguns casos são encontrados desvios para ambos os sexos.
Em muitos estudos os tamanhos populacionais de machos e fêmeas não são estimados, e como pode
haver diferença significativa na probabilidade de captura entre sexos, às vezes os resultados encontrados
estão sujeitos a erros de natureza desconhecida.
Ajustes na razão sexual podem ser encontrados onde há competição dentro de grupos de indivíduos
de um mesmo sexo pelo acesso a recursos limitados. Neste caso, a seleção favorece a evolução de uma
razão sexual desviada para o sexo oposto (Silk, 1983), ou em espécies com dimorfismo sexual levando

ECOLOGIA 316 Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros


a um desvio em favor do sexo menos dispendioso (Myers, 1978). Os casos de desvio para um dos sexos
geralmente não são explicados, exceto pelo estudo de Sunquist & Eisenberg (1993) com D. marsupialis e
Didelphis virginiana. Neste caso, houve um desvio da proporção sexual das proles, para filhotes machos,
quando as fêmeas estavam em boas condições (observado pelo maior peso corporal) ou para filhotes
fêmeas quando estavam em más condições (menor peso corporal), corroborando a hipótese de Trivers
& Willard (1973) de que, em ambientes de recursos limitados, há um desvio em favor das fêmeas, uma
vez que o sucesso reprodutivo dos machos depende mais de sua condição corporal do que o das fêmeas.
Os mecanismos para os desvios não foram identificados mas poderiam ser provenientes de uma seleção
imposta pela própria mãe no marsúpio (Sunquist & Eisenberg, 1993). Com base em seus resultados, os
autores propuseram que D. marsupialis pudesse ser uma espécie poligínica em que as fêmeas prenhes
poderiam desviar seu investimento de energia em filhotes machos, caso estivesse em um “bom” território
de um macho dominante, onde os filhotes cresceriam com maior vitalidade e teriam maiores chances de
acasalamentos futuros. No entanto, há fortes evidências para se acreditar que Didelphis seja um gênero
promíscuo (Ryser, 1992; Cáceres & Monteiro-Filho, 2006).
Desvios encontrados na razão sexual podem estar relacionados aos comportamentos de migração
e dispersão dessas espécies, ou às vezes aos métodos empregados no estudo populacional. Graipel et
al. (2006b) encontraram desvios na razão sexual de filhotes de fêmeas residentes de D. aurita em uma
área fragmentada, tendo atribuído os desvios ao estresse nutricional após sucessivas capturas devido ao
maior esforço amostal num dado período. Nesse caso a carência nutricional das fêmeas teria favorecido
proles com maior número de fêmeas, conforme esperado. Os mesmos autores também observaram maior
dispersão em machos jovens para outras áreas resultando em maior proporção de fêmeas na população.
Entretanto, em alguns estudos, principalmente de remoção onde as coletas não são em áreas bem deli-
mitadas e portanto contemplam apenas uma parcela da população local, é comum uma maior captura
de machos (obs. pess.). Isto pode ser devido mais a questões comportamentais do que desvio da razão
sexual na população. Machos são mais agressivos, exploradores e se deslocam mais do que fêmeas em
algumas espécies; assim, haveria mais machos passando pelas áreas armadilhadas. Essa é uma das con-
dições que podem provocar diferenças nas probabilidades de captura entre sexos resultando em desvios
irreais da razão sexual.
Variações estacionais no ambiente também podem levar a desvios na razão sexual. Fernandez et al.
(2003) em estudo de populações de M. paraguayana de fragmentos florestais de Mata Atlântica observaram
desvios da razão sexual tanto para machos quanto para fêmeas. Possivelmente os fragmentos com desvio
na razão sexual para fêmeas seriam mais pobres em recursos enquanto que fragmentos com desvio para
machos seriam mais ricos. Algumas áreas inicialmente apresentaram desvio na razão sexual para machos e
ao final do estudo o desvio foi na direção contrária. Esse fato ocorreu provavelmente devido a um período
excepcional de seca, o que diminuiu a disponibilidade de recursos desviando a razão sexual para fêmeas,
concordando com a hipótese de Trivers e Willard (1973). Cáceres et. al. (2007) observaram maior captura
de machos na estação seca e de fêmeas na estação chuvosa em Thylamys macrurus em áreas de fragmen-
tos de Cerrado do Mato Grosso do Sul. Neste caso, as fêmeas de T. macrurus estariam mais ativas que os
machos durante a estação chuvosa devido ao período reprodutivo, sendo mais capturadas que os machos.
Um estudo desenvolvido em Poço das Antas, no Sudeste do Brasil, revelou um padrão de movi-
mentos mais restritos por parte de fêmeas de M. paraguayana e de dispersão por parte de machos (Pires
& Fernandez 1999). Assim sendo, os autores registraram apenas deslocamentos de machos entre os

Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros 317 ECOLOGIA


fragmentos estudados, o que pode explicar os desvios na razão sexual encontrados em alguns estudos.
Em um estudo no sul do Brasil, algumas fêmeas do gambá-de-orelha-preta, D. aurita, mostraram-se
fixas em um fragmento florestal, desde jovens até a idade adulta, e muitos machos adultos apareceram
na área, como imigrantes, durante a estação úmida, provenientes de outros fragmentos ou áreas aber-
tas (Cáceres & Monteiro-Filho, 1998). Durante essa época, que inclui a maior parte de sua estação
reprodutiva, os machos de D. aurita aumentam consideravelmente sua área de ação na tentativa de
se acasalar com maior número de fêmeas possível (Ryser, 1992; Cáceres & Monteiro-Filho, 2006).
A fidelidade de fêmeas a sua área de vida foi também observada por outros autores: Monteiro-Filho
(1987) observou no sudeste do Brasil uma fêmea de D. albiventris que deslocou-se por cerca de 1600
m retornando ao ponto onde havia sido capturada inicialmente; Gentile et al. (2000) também obser-
varam em D. aurita em uma área rural que as fêmeas permaneciam na área de estudo por muito mais
tempo que os machos, e muitos filhotes fêmeas marcadas ainda na bolsa foram recapturadas quando
adultas (Gentile et al. 2000); Graipel et al. (2006b) encontraram que machos de D. aurita tinham um
comportamento de maior dispersão enquanto as fêmeas eram mais residentes em fragmentos florestais.
Prevedello et al. (2009) também observaram fidelidade à área de vida em P. frenatus em áreas de frag-
mentos da Mata Atlântica. Assim, a dispersão ou mesmo a migração em marsupiais pode ser um dos
fatores causais de razões sexuais desviadas para um dos sexos, assim como pode afetar a densidade
populacional em um dado local.

Estratégias de Vida
Uma das questões mais importantes da evolução das estratégias de vida é saber quais fatores ma-
ximizam a aptidão (fitness) de uma população. Uma clássica tentativa de classificação dos organismos
quanto a estratégias populacionais consiste em dois modos de adaptação ao ambiente: a seleção K e a
seleção r. A análise desse tipo de seleção deve ser feita sempre comparativamente entre as espécies, já
que nem todas elas encaixam-se integralmente em um dado tipo de seleção.
Entre os Didelphimorphia, Caluromys talvez seja o gênero de marsupial mais diferenciado em
termos de estratégias populacionais. Tais diferenças, como o pequeno tamanho de ninhada (1 a 4 filho-
tes para Caluromys lanatus e média de 4 filhotes para C. philander, segundo Reis et al. (2011)), maior
longevidade e ocorrência somente em ambientes mésicos ou mais estáveis, podem estar relacionadas ao
seu alto grau de vida arborícola e, indiretamente, ao seu elevado volume cerebral (Eisenberg & Wilson,
1981; Cáceres, 2000a; Vieira, 2006). Caluromys vive predominantemente no dossel das florestas, um
ambiente tridimensional que requer maior capacidade de integração de informações do que ao nível do
solo (Eisenberg & Wilson, 1981). No Brasil, as espécies de Caluromys ocorrem desde a região amazônica
até regiões subtropicais do sul, sempre em florestas mais densas (Gardner, 1993). Caluromys, mesmo no
Cerrado, distribui-se principalmente em florestas de galeria (Redford & Fonseca, 1986; Gribel, 1988).
A competição potencial nesses ambientes deve ser mais intensa baseando-se em sua elevada riqueza de
espécies (Alho et al., 1986), e os marsupiais que ali ocorrem têm de estar bem adaptados a tais situações.
O tamanho de ninhada reduzido, como ocorre em Caluromys, requereria então maior cuidado parental.
Em termos de dieta, Caluromys é um frequente consumidor de frutos, pólen e seiva (Gribel, 1988; Santori
& Astúa de Moraes, 2006), um tipo de alimentação que aparentemente requer maior cuidado parental
devido a esses recursos não serem ofertados o ano todo, nem serem homogeneamente distribuídos. Deste
modo, seus filhotes têm de aprender a obter esses recursos quando são escassos. Devido a essas caracte-

ECOLOGIA 318 Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros


rísticas, o gênero Caluromys pode ser considerado como estrategista K (ver Eisenberg & Wilson, 1981)
em relação aos outros gêneros de marsupiais, como por exemplo Didelphis.
Didelphis enquadra-se como um estrategista r em relação a Philander por apresentar geralmente
grandes tamanhos de ninhada (entre 5 e 9 filhotes, em média, podendo chegar a 11 filhotes em D. aurita
e D. marsupialis e a 14 filhotes em D. albiventris (Reis et al., 2011)) e elevada produtividade anual de
filhotes (2 a 3 ninhadas por estação, Tabela 1) comparativamente (Bergallo, 1994). Didelphis também
é característico por adaptar-se bem a ambientes instáveis como o urbano e o rural (Cordero & Nicolas,
1992; Cáceres & Monteiro-Filho, 1998). Além disso, o gambá-de-orelha-branca, D. albiventris, vive em
ambientes ainda menos estáveis que D. marsupialis ou D. aurita, pois ocorre em regiões semi-áridas da
Caatinga e do Chaco, em áreas sazonalmente inundáveis, como o Pantanal, em regiões subtropicais do
Brasil e em regiões temperadas dos Andes e da Argentina (Emmon & Feer, 1990). Comparativamente,
Philander parece ser um estrategista K em relação a Didelphis pois apresenta menor tamanho de ninhada
(de 4 a 6 em P. frenatus e de 4 a 7 em P. opossum (Reis et al., 2011)) e vive principalmente em ambientes
mésicos (Eisenberg & Wilson, 1981). Outras espécies com tamanhos de ninhada conhecidos são: M.
paraguayana, com tamanho médio de ninhada igual a 11 (variação 6-11; n = 24) (Barros et al., 2008), C.
minimus com tamanho médio de ninhada igual a 3 (n = 2) (Galliez et al., 2009) e M. nudicaudatus, de 6
a 9 filhotes (Bergallo, 1994; Patton et al., 2000).
A cuíca-de-cauda-curta Monodelphis dimidiata, uma espécie do Brasil Meridional, aparentemente
apresenta um caso extremo de seleção r pois há evidências de que os machos da espécie morrem após
sua primeira estação reprodutiva, um possível caso de semelparidade entre os marsupiais neotropicais
(Pine et al., 1985). As evidências para isto são o forte dimorfismo sexual presente na espécie, o elevado
tamanho de ninhada estimado (ver adiante) e a ausência de capturas de machos adultos de M. dimidiata
durante a época não reprodutiva, o que pode indicar uma mortalidade “em massa” destes após a época
de acasalamentos (Pine et al., 1985). Redford & Eisenberg (1989) informaram sobre uma fêmea de M.
dimidiata (= M. henseli) com 25 mamas o que sugere uma elevadíssima produtividade de filhotes. Ber-
gallo & Cerqueira (1994) também observaram para M. domestica, um número elevado de embriões no
útero (2 a 16), com média de 8,2, como similarmente verificado em ambiente natural (Streilein, 1982b).
Esse valor máximo de embriões encontrados em M. domestica foi o mesmo reportado por Pine et al.
(1985) para o tamanho de ninhada de M. dimidiata. Porém, ao contrário de M. dimidiata, M. domestica
parece apresentar um caso de iteroparidade, uma vez que se reproduz mais de uma vez na vida (Streilein,
1982b). Uma outra espécie que também parece apresentar semelparidade é a cuíca M. incanus. Macedo
(2007) observou que os animais de ambos os sexos não sobreviviam de uma estação reprodutiva a outra,
sugerindo um padrão reprodutivo semélparo.
O tamanho de prole e o número de eventos reprodutivos, bem como a duração da estação repro-
dutiva, também podem estar relacionados com a latitude. Um estudo realizado com o gênero Didelphis
observou uma relação direta do tamanho da ninhada e inversa da duração da estação reprodutiva com a
latitude (Rademaker & Cerqueira, 2006). Foi observado que um tamanho ótimo de prole é afetado pela
duração da estação reprodutiva e pelas restrições do ambiente, que são reflexos da latidude. Em latitudes
maiores, os animais estariam enfrentando condições mais extremas, limitando o período reprodutivo.
Nesse caso, uma estratégia que aumentaria a aptidão populacional seria um maior investimento numa
única reprodução, apresentando uma única ninhada numerosa. Este é um exemplo de que, em uma mesma
espécie, podemos encontrar diferentes estratégias de vida de acordo com as características do ambiente.

Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros 319 ECOLOGIA


Agradecimentos

RG agradece ao CNPq, FAPERJ, IOC/FIOCRUZ e LabVert/UFRJ pelas bolsas e auxílios concedi-


dos para os diversos estudos realizados sobre dinâmica populacional durante toda sua vida profissional.
HGB agradece ao CNPq, FAPERJ e Prociência/UERJ pelas bolsas e auxílios concedidos. Agradecemos
a N.C. Cáceres e E.L.A. Monteiro-Filho pelas contribuições da primeira edição do livro. Agradecemos
a um revisor anônimo por sugestões para a melhoria do texto.

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do Mato Grosso do Sul, v. 1, p. 217-228, 2006.
ZANGRANDI P. L. Fatores endógenos e exógenos na demografia de Marmosops incanus (Didelphimorphia, Didelphidae).
Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, 2009.

ECOLOGIA 324 Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros


CAPÍTULO 15

Uso do Espaço por Marsupiais:


Fatores Influentes sobre
Área de Vida, Seleção de
Habitat e Movimentos
Nilton C. Cáceres* †
Jayme A. Prevedello**
Diogo Loretto***

Abstract: USE OF SPACE BY MARSUPIALS: FACTORS AFFECTING HOME RANGE,


HABITAT SELECTION AND MOVEMENTS. The patterns of use of space by mammals are
largely influenced by body size, sex, age, feeding habits, reproduction, and the social system of
each species. Empirical evidence available show that home range sizes of Brazilian marsupials
are affected by most of these factors. Regarding body size, usually the larger the animal (e.g.
males compared to females), the larger will be its home range. Males of Didelphis increase their
home ranges during the mating season, and individuals of Caluromys philander tend to increase
their home ranges during the dry season, probably to compensate the concurrent reduction in
food availability. In the past, Didelphid marsupials were usually considered as non-territorial,
nomadic mammals; however females of some species have shown trends to stay in some sites
probably to ensure access to food resources, an indication of territorial behavior. Such trends
towards territorialism have been observed in species of Marmosa, Marmosops and Didelphis.
Based on patterns of space use and sexual dimorphism in body size, the mating system of some

*
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria. Santa Maria, RS,
97105-900, Brasil.
† Autor correspondente: niltoncaceres@gmail.com
**
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil;
Laboratório de Vertebrados, Universidade Federal do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro, RJ, 21941-
590, Brasil.
***
Laboratório de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio de
Janeiro, CP. 68020. Rio de Janeiro, RJ, 21941-590, Brasil.

Uso do espaço por marsupiais 325 ECOLOGIA


didelphid marsupials is thought to be promiscuous. Home ranges of marsupials are usually
positioned in particular habitats where resources are more likely to be found. Studies tracking
fine-scale movements have indicated that sex, body size and species-specific differences greatly
influences how individuals move and perceive their habitat.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 325-344, 2012.

Introdução
A área de vida de um animal é o espaço utilizado para a obtenção dos recursos necessários a sua
sobrevivência e reprodução, como alimento, abrigo e parceiros para acasalamento (Burt, 1963). Vários
fatores influenciam o tamanho da área de vida de um indivíduo, incluindo o tamanho corporal, sexo,
dieta, disponibilidade de alimentos no ambiente e a intensidade da competição inter e intra-específica.
O tamanho corporal talvez seja a mais óbvia das variáveis a se relacionar com o tamanho da área de
vida, pois organismos com massas corporais maiores necessitam de maior ingestão de nutrientes para
sua manutenção fisiológica (McNab, 1963; Kelt & Van Vuren, 2001). O grau de agregação espacial das
fontes de alimento também pode afetar a extensão dos movimentos, principalmente no caso de animais
com dieta especializada (Krebs & Davis, 1996). Por exemplo, os pequenos mamíferos que se alimentam
preferencialmente de frutos dependeriam da distribuição e abundância das plantas (Julien-Laferrière,
1999). Neste contexto, o tipo de regime alimentar também pode determinar os padrões de uso do espaço
de um mamífero. As espécies carnívoras geralmente possuem áreas de vida maiores do que mamíferos
onívoros e herbívoros, refletindo diferenças na densidade de alimentos no ambiente (e.g. McNab, 1963;
Kelt & Van Vuren, 2001). Além disso, podem existir diferenças sazonais no uso do espaço, uma vez que a
abundância dos alimentos varia durante o ano, como no caso de insetos e frutos, em geral menos abundantes
durante as estações frias e/ou secas na região neotropical (Smithe, 1970; Bergallo & Magnusson, 1999).
Adicionalmente, os sistemas sociais também podem determinar a forma de ocupação do espaço
pelas espécies. Por exemplo, sistemas sociais em que as fêmeas são territoriais, como no caso de alguns
roedores (Ostfeld, 1990; Wolff, 1993), parecem ser respostas de um comportamento que busca assegurar
condições ideais para a reprodução, e que demandam mais esforço em períodos reprodutivos (Krebs &
Davis, 1996).
Este capítulo aborda os fatores mais relevantes que atuam sobre o uso do espaço por marsupiais
brasileiros, através de uma extensa revisão bibliográfica. Inicialmente, são abordados os fatores extrínse-
cos aos indivíduos, como a disponibilidade de recursos, e intrínsecos, como o tamanho corporal e dieta.
Posteriormente, os sistemas sociais e o uso/seleção de habitat são tratados. Por fim, são discutidos os
fatores que afetam os movimentos dos indivíduos em pequenas escalas espaciais e os movimentos entre
fragmentos de habitat.

Tendências em Pesquisas sobre Uso do Espaço


Apesar do claro aumento no número de estudos nas últimas décadas, as informações sobre uso do
espaço por marsupiais brasileiros ainda são limitadas e concentradas principalmente em uma pequena
parcela de espécies da Floresta Atlântica (Prevedello et al., 2008). Por esse motivo, consideramos também
pesquisas realizadas fora do Brasil com espécies que também ocorrem no país. A grande maioria dos

ECOLOGIA 326 Uso do espaço por marsupiais


estudos sobre o uso do espaço por marsupiais avaliou o uso do espaço utilizando a técnica de captura,
marcação e recaptura (CMR) (Prevedello et al., 2008), que pode resultar em subestimativas no tamanho
das áreas de vida (e.g. Lira & Fernandez, 2009). Para evitar subestimativas e para que os resultados sejam
comparáveis aos estudos que usam rádio-telemetria, podem ser necessárias várias grades de armadilhas
ou uma grande grade, com espaçamento entre armadilhas maior que os 20 m usuais (Sunquist et al., 1987;
Lira & Fernandez, 2009). Apesar dessa limitação, estudos que utilizaram CMR têm revelado padrões
interessantes de uso do espaço pelos marsupiais brasileiros, que serão abordados nas próximas seções
deste capítulo, juntamente aos resultados dos estudos que utilizaram a rádio-telemetria (Tabela 1).

Disponibilidade de recursos
Entre os fatores extrínsecos que regulam o tamanho da área de vida de um marsupial, talvez o
mais importante seja a disponibilidade de alimentos. Hipoteticamente, ambientes pobres em alimen-
tos exigiriam áreas de vida maiores, pois os animais precisariam forragear por longas distâncias para
encontrar as escassas fontes alimentares. Por exemplo, o tamanho médio da área de vida de Caluromys
philander foi de 3 ha em floresta primária, mas apenas 1 ha em floresta secundária (Atramentowicz, 1982;
Julien-Laferrière, 1995). Uma possível explicação seria de que na floresta primária haveria distribuição
em manchas de importantes fontes de alimento, como frutos e néctar (Figura 1) (Julien-Laferrière, 1995).
A relação entre a abundância de alimentos e a área de vida pode ser observada também tempo-
ralmente, comparando-se a área de vida entre diferentes estações do ano. Na maior parte do território
brasileiro e adjacências, há maior disponibilidade de alimentos durante a estação úmida e quente
(Smithe, 1970; Atramentowicz, 1982; Bergallo & Magnusson, 1999; Cáceres & Monteiro-Filho,
2007). E, de fato, os marsupiais didelfídeos apresentam variações no tamanho da área de vida em
função da disponibilidade de recursos, que é variável sazonalmente (Figura 1). Como exemplo, a
cuíca lanosa, Caluromys philander, aumenta sua área de vida durante a estação seca, provavelmente
para contrabalançar a redução da disponibilidade de frutos nesse período (Charles-Dominique, 1983,
mas veja Julien-Laferrière, 1995, para dados de floresta primária), utilizando em média 75% da noite

Tabela 1. Comparação de tamanhos médios de áreas de vida (ha) estimados por captura-marcação-recaptura (CMR) e rádio-
telemetria (RT) em espécies de marsupiais brasileiros. Os dados são também apresentados para cada sexo entre colchetes:
[Macho; Fêmea].
Espécie CMR RT Fonte
Caluromys philander 4,2 Lira et al. (2007)
[2,7; 3,5] [6,0; 2,6] Julien-Laferrière (1995); Lira et al. (2007)
Didelphis aurita 1,1 4,4 Bergallo (1994); Cerboncini et al. (2011)
1,6 Cáceres & Monteiro-Filho (2001)
Didelphis marsupialis 4,7 [126; 16] Sunquist et al. (1987)
Marmosa paraguayana [1,2; 0,5] [1,5; 1,2] Pires et al. (1999); Lira et al., (2007)
[12,7; 4,1] Moraes & Chiarello (2005)
Metachirus nudicaudatus 0,7 8,4 Bergallo (1994); Moraes (2004)
Philander frenatus 2,0 2,8 Lira & Fernandez (2009)
0,4 2,8 Gentile et al. (1997); Lira et al. (2007)
[0,4; 0,5] [4,3; 1,3] Gentile et al. (1997); Lira et al. (2007)

Uso do espaço por marsupiais 327 ECOLOGIA


à procura de alimentos raros e esparsos (Atramentowicz, 1982). A área de vida do gambá Didelphis
albiventris também é influenciada pela disponibilidade de frutos na Caatinga, havendo maior fre­
quência de movimento para encontrar alimento durante a estação de escassez de recursos, resultando
em uma maior área de vida (Streilen, 1982).
A disponibilidade de alimento também pode influenciar diferentemente machos e fêmeas de uma
mesma espécie. Fêmeas de Didelphis tendem a não alterar o tamanho de suas áreas de vida durante o
ano (Ryser, 1992), mas durante a estação reprodutiva podem explorar mais intensamente certas partes
da área de vida mais ricas em alimentos, como frutos e invertebrados (Cáceres, 2003). Já os machos
aumentam significativamente suas áreas de vida durante a estação de acasalamentos, sobrepondo-as às
de várias fêmeas, tornando o fator alimento como secundário nesse período (Figura 2) (Ryser, 1992;
Cáceres & Monteiro-Filho, 2001; Cáceres, 2003; Loretto & Vieira, 2005). Fêmeas de outras espécies,
como C. philander e Philander frenatus, aumentam suas áreas de vida durante a estação reprodutiva,
para obterem alimentos suficientes para suportar a alta demanda energética do período de lactação (Atra-
mentowicz, 1992; Julien-Laferrière, 1995; Gentile & Cerqueira, 1995; Loretto, 2012). A maior parte da
estação reprodutiva de marsupiais didelfídeos coincide com a estação úmida do ano (Capítulos 11 e 14,
neste volume), que é normalmente o período mais rico em alimentos.
Além da disponibilidade de alimentos, a quantidade e disposição espacial dos abrigos também
podem afetar a forma e o tamanho das áreas de vida dos marsupiais. Moraes & Chiarello (2005b) ob-
servaram que M. paraguayana utiliza preferencialmente abrigos na copa de palmeiras de espinho, ou
irís (Astrocarium aculeatissimum (Schott)), e que as áreas de maior intensidade de uso dentro da área de

Figura 1. Exemplos da distribuição de áreas-núcleo (múltiplos quadrados em destaque), locais de alimentação (■), e tocas (□)
na área de vida de Caluromys philander. Nos quadrados em branco, tempo de uso (t) < tempo médio de uso (tm); nos quadrados
tracejados, tm < t < 2 tm; nos quadrados hachurados, 2 tm < t < 4 tm; nos quadrados duplamente hachurados, t > 4 tm. Quadrados
com linha pontilhada representam áreas não usadas. (a) Pequena área de vida e uma grande área-núcleo (fêmea 6). (b) Pequena
área de vida e pequena área-núcleo; a atividade é concentrada em um grupo de plantas em frutificação (fêmea 3). (c) Grande
área de vida e grande área-núcleo (fêmea 1). Ambas as fêmeas 6 e 1 utilizaram um pequeno número de locais de alimentação.
Adaptado de Julien-Laferrière, D. (1995). Use of space by the wooly opossum Caluromys philander (Marsupialia, Didelphidae)
in French Guiana. Canadian Journal of Zoology, v. 73, p. 1280-1289. (Authorization from NCR Publishers, Canadá).

ECOLOGIA 328 Uso do espaço por marsupiais


vida estiveram associadas aos sítios escolhidos como abrigo. No entanto, a disponibilidade de abrigos
parece não influir na movimentação de C. philander na Floresta Amazônica da Guiana Francesa
(Julien-Laferrière, 1995) (Figura 1). O autor mostrou que o número de sítios de abrigo e a localização
deles não esteve correlacionada aos sítios de alimentação, nem às áreas núcleo das áreas de vida de C.
philander. Na Mata Atlântica, Papi (2011) registrou cerca de 50% dos abrigos sendo utilizados mais de
uma vez por indivíduos de C. philander. Além disso, as regiões de maior intensidade de uso dentro das
áreas de vida dos indivíduos, normalmente os sítios de alimentação, também não estiveram correlacio-
nadas aos locais dos abrigos.

Dieta
O tipo de dieta é um importante determinante do tamanho da área de vida dos mamíferos, pelo menos
quando se comparam espécies com dietas bastante distintas, como carnívoros, onívoros e herbívoros (e.g.
McNab, 1963; Kelt & Van Vuren, 2001). As diferentes espécies de marsupiais brasileiros possuem em
geral dietas similares, sendo todas onívoras em algum grau (Astúa de Moraes et al., 2003), o que poderia
indicar que a dieta não seria tão importante como determinante de diferenças interespecíficas no uso do
espaço. No entanto, existem variações sutis na dieta entre os gêneros (Astúa de Moraes et al., 2003; Capí-
tulo 18, neste volume), que podem ter algum efeito nos padrões de ocupação do espaço. Por exemplo, no
espectro de variação de dieta dos Didelphidae, o gênero Caluromys é o mais frugívoro (Julien-Laferrière,
1999; Astúa de Moraes et al., 2003), Didelphis é frugívoro-onívoro (Cáceres & Monteiro-Filho, 2001)
e Metachirus e Gracilinanus são predominantemente insetívoros (Cáceres, 2004; Martins et al., 2006).
Essas diferenças podem afetar o uso do espaço porque cada tipo de alimento pode ter uma distribuição
particular no ambiente (Charles-Dominique et al., 1981; Smithe, 1970; Bergallo & Magnusson, 1999;
Julien-Laferrière, 1999; Cáceres, 2003). Por exemplo, P. opossum tende a posicionar sua área de vida
próximo a riachos e córregos (Charles-Dominique, 1983), semelhante a P. frenatus (Moura et al. 2005),
o que pode estar relacionado ao consumo de invertebrados aquáticos (Cáceres, 2004). A contribuição
relativa da dieta dos marsupiais para o tamanho da área de vida é difícil de ser determinada, pois a dieta
pode estar correlacionada com outros fatores, como hábito locomotor e tamanho corporal (e.g. Capítulos
16 e 17, neste volume). Claramente, novos estudos são necessários para determinar a importância da
dieta sobre os padrões de uso do espaço pelos marsupiais brasileiros.

Tamanho corporal e dimorfismo sexual


O tamanho corporal é um dos fatores mais importantes a influenciar o tamanho das áreas utilizadas
pelos mamíferos (McNab, 1963; Kelt & Van Vuren, 2001). Em geral, quanto maior o tamanho corporal
maior a área de vida, relação observada tanto entre espécies (Cajal, 1981; Kelt & Van Vuren, 2001),
quanto entre indivíduos da mesma espécie (Vieira & Cunha, 2008; Fernandes et al., 2010). Entre os
marsupiais brasileiros, machos geralmente são maiores e também apresentam áreas de vida maiores do
que fêmeas, o que normalmente está relacionado à presença de dimorfismo sexual em tamanho corporal
(Emmons & Feer, 1997) que acarreta em diferenças nas demandas energéticas entre os sexos (Fonseca
& Kierulff, 1989; Cáceres & Monteiro-Filho, 1999; Fernandes et al., 2010). Isto ocorre, por exemplo,
com os gêneros Didelphis (Allen, 1985; Sunquist et al., 1987; Ryser, 1992; Cáceres & Monteiro-Filho,
2001; Figura 2 e 3), Marmosa (Pires et al., 1999; Moraes & Chiarello, 2005) e Chironectes (Galliez et

Uso do espaço por marsupiais 329 ECOLOGIA


Figura 2. (a) Organização espacial de fêmeas de gambás (Didelphis virginiana) na área de estudo (Florida) durante a segunda
estação reprodutiva de 1987. (b) Distribuição de machos durante o mesmo período. Áreas hachuradas são lagos. Adaptado de
Ryser, J. (1992). The mating system and male mating success of the Virginia opossum (Didelphis virginiana) in Florida. Journal
of Zoology, v. 228, p. 127-139 (Authorization from Cambridge University Press, UK).

al., 2009). Porém, há o registro de uma população de D. virginiana em que machos e fêmeas possuíam
tamanhos semelhantes, mas as áreas de vida dos primeiros eram marcadamente maiores (Gipson &
Kamler, 2001). Nesse caso, o sistema reprodutivo é determinante, pois, teoricamente, para as fêmeas
o período de cuidado parental seria o fator prioritário durante sua vida sendo portanto mais territoriais,
enquanto que machos priorizariam a procura por fêmeas disponíveis deslocando-se portanto mais que
elas como forma de maximizar seu sucesso reprodutivo (Ryser, 1992; Gipson & Kamler, 2001). Para
Marmosops paulensis, embora houvesse evidência de comportamento territorial para fêmeas, diferenças
no tamanho de áreas de vida não foram observadas (Leiner & Silva, 2009). As mesmas diferenças não
foram encontradas para C. philander (Julien-Laferrière, 1995) e é possível que, neste caso, a distribuição
em manchas dos recursos alimentares (basicamente frutos) determine em parte o padrão de uso do espaço
da espécie, forçando que machos e fêmeas visitem os mesmos locais para se alimentar, como sugere
Charles-Dominique (1981, 1983).
Durante o desenvolvimento ontogenético, jovens deverão aumentar suas áreas de vida continuamente,
embora não necessariamente de forma linear, até um patamar compatível ao status social que alcançarem
quando adultos. Jovens de C. philander apresentaram menores áreas de vida (média de 2,6 ha) que adultos

ECOLOGIA 330 Uso do espaço por marsupiais


(3,1 ha) (Julien-Laferrière, 1995), o mesmo ocorrendo para P. frenatus (0,35 versus 0,41 ha para jovens e
adultos, respectivamente; Gentile et al., 1997). O tamanho da área de vida também esteve correlacionado
positivamente com a idade em D. albiventris (N.C. Cáceres, dados não publicados), e em D. virginiana,
que aumentaram gradualmente seus movimentos, a partir de suas tocas, à medida que cresciam (Fitch &
Shirer, 1970; Hossler et al., 1994; Tabela 2), dispersando-se em relação aos locais de nascimento.

Sistema social
O modo com que os mamíferos ocupam o ambiente pode estar também relacionado ao seu sis-
tema social. Quando a área de um único macho equivale e se sobrepõe com a área de uma fêmea, o
sistema social esperado para essa espécie é o monogâmico, que está relacionado a um menor grau
de dimorfismo sexual e maior cuidado parental (Ostfeld, 1990; Boonstra et al., 1993). Dentre os
marsupiais brasileiros, as espécies de Caluromys são as mais prováveis de apresentarem tal sistema
social devido ao fato de apresentarem algumas dessas características (Atramentowicz, 1982; Cáceres
& Graipel, neste volume), tal como áreas de vida de machos e fêmeas similares em tamanho para C.
philander (Julien-Laferrière, 1995).
O sistema poligínico é o vigente quando machos possuem tamanhos corporais expressivamente
maiores que os de fêmeas; apresentam áreas de vida também maiores, abrangendo diversas áreas
de fêmeas em seu interior (McFarland, 1985; Ostfeld, 1990; Krebs & Davis, 1996). Nesse sistema,
haveriam machos transeuntes que permanecem pouco tempo na área de um macho dominante, que
os forçaria para áreas vicinais, ou diretamente através de confrontos, ou indiretamente através de
gestos agressivos, feromônios, urina e/ou fezes (Burt, 1943). Esta pode ser a função das glândulas
toráxicas/abdominais secretoras de feromônios de machos do gambá D. virginiana e das cuícas Me-
tachirus nudicaudatus e Monodelphis domestica (Faden, 1987; Fonseca & Kierulff, 1989; Holmes,
1991; Helder-José). No entanto, a função dessas glândulas não é plenamente conhecida e é possível
que atuem também na indução de fêmeas ao estro, como em M. domestica (Harder & Jackson, 2010).
Sunquist & Eisenberg (1993) propuseram o sistema social poligínico para Didelphis marsupialis
baseando-se em proporções sexuais de ninhadas desviadas para um maior número de filhotes machos em

Tabela 2. Movimentos a partir de tocas e entre tocas do gambá Didelphis virginiana em Kansas, E.U.A.

Nº de Idade ou Distância média


indivíduos sexo (m)

A partir da toca Entre tocas

2 Jovens recém-independentes - 11 (3 a 25)

4 Jovens no 3º mês de independência 23 (9 a 49) 89 (9 a 245)

5 Jovens no 5º mês de independência 158 (62 a 367) 140 (128 a 147)

3 Jovens no 6º mês de independência 196 (16 a 429) 204 (83 a 429)

8 Machos adultos 229 (31 a 588) 305 (25 a 734)

7 Fêmeas adultas 155 (9 a 620) 299 (31 a 636)


Adaptado de Fitch & Shirer (1970).

Uso do espaço por marsupiais 331 ECOLOGIA


mães com boas condições de saúde; neste sentido, fêmeas menos saudáveis investiriam em maior propor-
ção de filhotes fêmeas, visto que cada fêmea tem maior probabilidade de passar seus genes adiante do que
qualquer macho. Esses autores propuseram que filhotes machos (provavelmente mais saudáveis quando
adultos) provenientes de mães em boas condições de saúde seriam favorecidos em futuras disputas por
acasalamentos, segundo a teoria da poliginia.
No entanto, para outras espécies de Didelphis, as pesquisas apontam para um sistema promíscuo,
com machos sobrepondo intensamente suas áreas de vida durante a estação reprodutiva (Sunquist, et
al., 1987; Ryser, 1992). Neste caso, a disputa pela fecundação de fêmeas não se traduz através de uma
maior aptidão em confrontos, proporcionada por um maior tamanho corporal, mas através do número
de acessos a diferentes fêmeas que cada macho conseguirá por período de cio (Ryser, 1992), e/ou
através de uma maior eficiência dos espermatozóides produzidos (Ostfeld, 1990; Cáceres & Graipel,
neste volume). Em consequência, uma fêmea pode ser fecundada por mais de um macho durante o
cio e gerar ninhadas de múltiplos pais, como observado em D. virginiana (Beasley et al., 2010) e em
Antechinus stuartii (Dasyuromorphia: Dasyuridae), uma espécie de marsupial australiano (Holleley
et al., 2006). Os machos de Didelphis, nessas circunstâncias, aumentam drasticamente suas áreas de
vida em busca de fêmeas reprodutivas e Didelphis virginiana perde até 60% de sua massa corporal
ao final da estação reprodutiva devido a esse esforço (Ryser, 1992; ver também Cáceres & Monteiro-
-Filho, 2001). Mesmo exibindo uma série de estratégias reprodutivas, os marsupiais didelfídeos do
Brasil apresentam principalmente o sistema social promíscuo (Ryser, 1992, 1995; Pires et al., 1999;
Cáceres & Monteiro-Filho, 2001; Cáceres, 2003).
Quanto à formação ou não de territórios, as fêmeas de várias espécies de marsupiais apresentam
maior fidelidade a partes específicas de suas áreas de vida, em comparação com os machos (Davis,
1945; Sunquist et al., 1987; O’Connell, 1989; Ryser, 1992; Gentile & Cerqueira, 1995; D’Andrea et al.,
1999; Cerboncini et al., 2011), como no caso de Marmosa robinsoni (Fleming, 1972), M. paraguayana
(Pires et al., 1999), M. paulensis (Leiner & Silva, 2009), Didelphis aurita (Cáceres & Monteiro-Filho,
2001; Figura 3), D. albiventris (Cajal, 1981) e D. virginiana (Ryser, 1995). As fêmeas dessas espécies
vêm sendo definidas como filopátricas, exibindo em algumas localidades comportamento aparente-
mente territorial (Pires et al., 1999; Cáceres, 2003; Leiner & Silva, 2009) e até hierárquico (Holmes,
1991). Esta noção é completamente diferente das antigas definições, que classificavam os marsupiais
didelfídeos como nômades (Hunsaker, 1977) e sem evidências de comportamento territorial (Charles-
-Dominique, 1983; Julien-Laferrière, 1995; Gentile et al., 1997).
As áreas-núcleo tendem a ser mais ricas em recursos, principalmente os alimentares (Samuel et al.,
1985; Julien-Laferrière, 1995; Figura 1), e por isso podem ser defendidas pelo indivíduo. Para algumas
espécies de marsupiais brasileiros como D. aurita, as áreas de vida podem ser divididas em duas principais
porções: as áreas-núcleo, que geralmente não são partilhadas com outros indivíduos (Samuel et al., 1985)
e podem se constituir em um território, e as áreas periféricas, onde ocorre maior sobreposição espacial
com indivíduos vizinhos. Por outro lado, machos de marsupiais didelfídeos, como Didelphis, em um
sistema social promíscuo, tenderiam a apresentar áreas-núcleo pouco definidas, já que sua movimentação
se baseia na busca de fêmeas para acasalamentos durante a estação reprodutiva (Fitch & Shirer, 1970;
Atramentowicz, 1982; Allen, 1985; Sunquist et al., 1987; Ryser, 1992; Cáceres & Monteiro-Filho, 2001;
Cáceres, 2003). Sob essa mesma hipótese, fêmeas desses marsupiais exibiriam áreas-núcleo influenciadas
pela distribuição de alimentos (Julien-Laferrière, 1995; Cáceres, 2003).

ECOLOGIA 332 Uso do espaço por marsupiais


Figura 3. Áreas de vida de seis fêmeas (F) do gambá Didelphis aurita em um fragmento florestal do sul do Brasil, mostrando a
diminuição da sobreposição de área da estação fria (A)(abril-agosto) para a estação úmida e quente (B)(setembro-janeiro). Note
que as fêmeas 8 e 18 usaram áreas periféricas em relação as fêmeas residentes por mais tempo no fragmento (como as fêmeas
F6 e F7). Adaptado de Cáceres & Monteiro-Filho (2001).

Exploração da Área de Vida


A cuíca lanosa, C. philander, explora em média 44% de sua área de vida diariamente na Floresta
Amazônica (ca. 1,1 ha; Julien-Laferrière, 1995), e em média 31% na Mata Atlântica (Papi, 2011). Suas
atividades cotidianas são desenvolvidas durante 55 a 90% da duração das noites (Atramentowicz, 1982).
Já D. virginiana gasta ca. 50% do total de atividade explorando apenas 10% da sua área de vida, em torno
de sua toca (Allen, 1985). Contudo, curtos movimentos ocorrem de um local para outro no interior da área
de vida (Gentile & Cerqueira, 1995; Julien-Laferrière, 1995), às vezes em função da busca de diferentes
sítios de alimentação, ou mesmo movimentos mais longos, que podem ocorrer durante a busca por parceiras
para acasalamentos, no caso de machos.
A forma como indivíduos jovens exploram o ambiente pode divergir daquela dos adultos, principal-
mente porque os jovens normalmente não possuem uma área de vida fixa e necessitam estabelecê-la (e.g.
Fitch & Shirer, 1970). Machos jovens de D. albiventris podem se fixar em fragmentos de floresta no Sul do
Brasil até se tornarem adultos (embora se dispersem internamente dentro do fragmento), quando então se

Uso do espaço por marsupiais 333 ECOLOGIA


dispersam para outros fragmentos, época que coincide com o início da estação reprodutiva (N.C. Cáceres,
dados não publicados). É talvez por esse motivo que a maioria de indivíduos marcados quando filhotes no
marsúpio não é mais capturada após o período de desmame (Atramentowicz, 1986; Julien-Laferrière, 1995).
É possível que jovens se dispersem e poucos se fixem na área de origem para evitar a competição com os
parentais e irmãos. No entanto, o comportamento de filopatria, definido por Waser & Jones (1983) como o
uso contínuo da área natal após o período médio de independência dos pais, também pode ser encontrado
em Didelphidae. Por exemplo, as fêmeas do gambá D. marsupialis tendem a ser filopátricas em compara-
ção aos machos (Sunquist et al., 1987), assim como fêmeas da cuíca M. paraguayana (Pires et al., 2002).

Uso e Seleção de Habitat


De forma geral, todos os organismos selecionam habitats mais adequados à sua sobrevivência,
crescimento e reprodução. Para estudar a seleção de habitat é necessário comparar o uso de diferentes
habitats com sua disponibilidade no ambiente, o que exige minúcia e detalhamento. Uma vez que poucos
estudos quantificaram a seleção de habitat por marsupiais brasileiros, incluímos também na discussão
a seguir estudos que apenas descreveram o uso do habitat pelas diferentes espécies. Alguns padrões de
seleção de habitat revelados com o uso de carretéis de rastreamento são discutidos na próxima seção.
Os resultados conhecidos para os Didelphidae mostram distinções entre as espécies no uso e seleção
de habitats. Na Floresta Amazônica, Monodelphis brevicaudata foi registrada preferencialmente em mi-
croambientes que possuíam troncos caídos (Voss & Emmons, 1996), e no Pantanal e Cerrado, M. domes-
tica utiliza fragmentos florestais em meio à paisagem aberta (Aragona & Marinho-Filho, 2009; Cáceres
et al., 2010). Espécies de Philander podem ser mais abundantes nas proximidades de riachos e outros
ambientes úmidos (Charles-Dominique, 1983; Julien-Laferrière, 1995; Aragona & Marinho-Filho, 2009),
e podem também utilizar ambientes cavernícolas na Floresta Atlântica (Pellegatti-Franco & Gnaspini,
1996). Já Gracilinanus agilis parece ser generalista na ocupação de habitats (Aragona & Marinho-Filho,
2009), além de ser aparentemente favorecido com a fragmentação florestal no Cerrado (Cáceres et al.,
2010). O mesmo ocorre com G. microtarsus na Floresta Atlântica, onde pode ser encontrado em florestas
com dossel mais aberto (Püttker et al., 2008), em fragmentos isolados (Vieira et al., 2009) e corredores
entre fragmentos florestais (Rocha et al., 2011). Quanto à utilização de microambientes, D. aurita e M.
nudicaudatus, vivendo em simpatria, selecionaram habitats diferentes em uma área na Floresta Atlântica
(Freitas et al., 1997). Outras espécies de marsupiais parecem ser mais especializadas em determinados
ambientes encontrados em florestas primárias ou de altitude, tais como Marmosops parvidens e M.
paulensis (Julien-Laferrière, 1991; Mustrangi & Patton, 1997). Além disso, Marmosops incanus seleciona
habitats com dossel fechado em fragmentos florestais na Floresta Atlântica (Püttker et al., 2008).
Alguns estudos no Cerrado, Pantanal e Caatinga avaliaram o uso do habitat comparando a abun-
dância de diferentes espécies de marsupiais em diferentes fitofisionomias. Tais estudos sugerem que,
por exemplo, as espécies do gênero Cryptonanus e Thylamys, além de M. kunsi, ocorrem principalmente
em vegetações mais abertas em detrimento de habitats florestais disponíveis (Lacher & Alho, 2001;
Voss et al., 2005; Hannibal & Cáceres, 2010; Cáceres et al., 2011). Por outro lado, várias espécies de
marsupiais ocorrem associadas às matas de galeria do Cerrado, tais como Caluromys lanatus, C. phi-
lander, M. nudicaudatus, Marmosa murina (Redford & Fonseca, 1986; Bonvicino et al., 1996; Lacher
& Alho, 2001; Hannibal & Cáceres, 2010). Na Caatinga, M. domestica habita ambientes rochosos

ECOLOGIA 334 Uso do espaço por marsupiais


que proporcionam um habitat mésico inserido no ambiente semi-árido da Caatinga; já D. albiventris
utiliza esses habitats rochosos quando as condições ambientais são estressantes, pela falta sazonal de
chuvas na região (Streilen, 1982).
Diferenças no uso/seleção de habitats podem ocorrer também entre diferentes estações do ano. Por
exemplo, Didelphis aurita tende a mostrar maior seletividade de habitat durante a estação reprodutiva
(Cáceres, 2003). Nessa época, fêmeas de D. virginiana utilizam os ambientes com vegetação mais densa,
presumivelmente para diminuir a chance de que seus filhotes, em fase de desmame, sejam avistados por
predadores (Hossler et al., 1994).

Efeito de Borda
Em paisagens fragmentadas, certas espécies de marsupiais habitam preferencialmente os fragmentos
florestais, como observado em estudos na Amazônia e Floresta Atlântica (Malcolm, 1988; Carvalho et al.,
1999; Pires et al., 1999), mas outras podem tolerar ou mesmo serem mais abundantes em áreas abertas
ou campestres (Umetsu & Pardini, 2007, Cáceres et al., 2011). Em uma zona de simpatria entre duas
espécies de Didelphis, D. aurita habita fragmentos florestais (Cáceres & Monteiro-Filho, 1998) ao passo
que D. albiventris é mais frequente em suas bordas ou fora deles (Cáceres & Machado, 2013), havendo
aparentemente uma restrição parcial na movimentação de D. albiventris para o interior dos fragmentos.
Esse fenômeno não implica em um efeito de borda direto sobre uma das espécies, já que a ocupação do
espaço talvez esteja sendo determinada pela presença de outra espécie congênere.
Os marsupiais brasileiros têm sido influenciados pelo efeito de borda ocasionado pela fragmentação
de habitats (Stevens & Husband 1998; Pires et al., 2002; Pardini, 2004), mas essa incidência dependerá
do grau de conservação das bordas dos fragmentos florestais (Nápoli & Cáceres, 2012) e do grau de
especialização da espécie de estudo (Lira et al., 2007). Exemplos de espécies possivelmente afetadas
negativamente pelo efeito de borda são M. incanus, G. microtarsus e M. americana e positivamente são
Marmosa paraguayana, M. murina e C. philander (Pardini, 2004; Lira et al., 2007). Estas últimas espé-
cies, de hábito arborícola, parecem ser mais favorecidas pela criação de bordas do que as terrícolas na
Floresta Atlântica (Pardini, 2004; Lira et al., 2007), o que também é observado no Cerrado para outras
espécies (Cáceres et al., 2010). Mesmo assim, ainda há deficiência de dados sobre quais espécies são
mais afetadas e em que tipo de habitats e paisagens, sob diferentes tipos de pressões humanas como, por
exemplo, matrizes de rebanhos de gado bovino e aquelas usadas para plantio, como o de soja (ver também
a seção “Movimentos entre fragmentos de habitat”, Vieira et al., 2009, e Püttker et al., neste volume).

Movimentos em Pequenas Escalas Espaciais


Durante a última década, multiplicaram-se os estudos que usam o método do carretel de rastrea-
mento (Figura 4), o que permitiu importantes avanços no entendimento do uso do espaço por marsupiais
brasileiros (revisões em Delciellos et al., 2006; Prevedello et al., 2008). Inicialmente utilizado no estudo
de jabutis na América do Norte (Breder, 1927), o método permite mapear em detalhes os caminhos dos
indivíduos, possibilitando um nível de resolução espacial fina comparado a métodos alternativos de
estudo do uso do espaço, como as armadilhas de captura ou a rádio-telemetria (Delciellos et al., 2006).
Seu baixo custo permite o rastreamento de um grande número de indivíduos, e isto tem colaborado para

Uso do espaço por marsupiais 335 ECOLOGIA


Figura 4. Metachirus nudicaudatus portando um carretel de rastreamento no dorso (foto: Maíra Moura).

a popularização da técnica. Essas vantagens têm sido usadas para o estudo de diversos aspectos do uso
do espaço pelos marsupiais brasileiros, incluindo áreas de movimentos (Loretto & Vieira, 2005; Leiner &
Silva, 2007; Almeida et al., 2008; Vieira & Cunha, 2008), seleção de habitat (Moura et al., 2005; Leiner et
al., 2010; Prevedello et al., 2010a), movimentos nos estratos verticais da floresta (Cunha & Vieira, 2002,
2005; Loretto & Vieira, 2008; Prevedello et al., 2009a; Leiner et al., 2010) e uso de abrigos (Loretto et
al., 2005; Prevedello et al., 2009a). Em conjunto com dados de captura-marcação e recaptura, as medidas
obtidas com o carretel de rastreamento permitem estimativas acuradas de densidade populacional (Men-
del & Vieira, 2003), além do estudo da capacidade de deslocamento de uma espécie (Forero-Medina &
Vieira, 2009; Prevedello et al., 2010b, 2011). No entanto, a técnica é inadequada para o estudo de áreas
de vida, pois não permite registros contínuos de mais de um dia de atividade de um indivíduo, por causa
da limitação física da quantidade de linha que cada carretel apresenta. O método também não é capaz
de fornecer informações sobre a velocidade do deslocamento ou horário de atividade (ao contrário da
rádio-telemetria), e é de difícil aplicação para animais arborícolas, pois o acesso ao estrato arbóreo não
é simples para o pesquisador ao rastrear um indivíduo (Delciellos et al., 2006; Prevedello et al., 2008).
Uma das aplicações mais recorrentes dos carretéis de rastreamento é o cálculo da área de movimentos
(daily home range), que representa a área ocupada pela linha rastreada, e que fornece uma medida dos
requerimentos espaciais de um indivíduo em curta escala espaço-temporal (Spencer et al., 1990, Loretto &
Vieira, 2005; Vieira & Cunha, 2008). No Brasil, a área de movimentos já foi avaliada para D. albiventris
(Almeida et al., 2008), D. aurita (Loretto & Vieira, 2005; Vieira & Cunha, 2008), M. paulensis (Leiner
& Silva, 2007), P. frenatus e M. nudicaudatus (Vieira & Cunha, 2008). Assim como ocorre para as áreas
de vida, o tamanho da área de movimentos tem relação positiva com o tamanho do corpo do indivíduo

ECOLOGIA 336 Uso do espaço por marsupiais


(Vieira & Cunha, 2008; Almeida et al., 2008). Aliás, o tamanho do corpo pode ser mais importante para
determinar o tamanho da área de movimentos do que características particulares da espécie, como adap-
tações morfológicas e locomotoras (Vieira & Cunha, 2008). A área de movimentos geralmente é maior
em períodos com menor disponibilidade de recursos, refletindo a necessidade dos animais percorrerem
áreas maiores para encontrar recursos alimentares (Loretto & Vieira, 2005; Leiner & Silva, 2007). No
caso de D. aurita, a estação climática influencia principalmente nas áreas de movimentos das fêmeas, que
são maiores durante a estação de menor disponibilidade de recursos. Porém, para os machos, é durante a
estação reprodutiva que aparecem diferenças no tamanho das áreas de movimentos, maiores durante essa
época, que seria reflexo dos períodos de busca por parceiras para acasalamento (Loretto & Vieira, 2005).
O rastreamento detalhado dos movimentos tem sido importante no estudo da seleção de habitat por
marsupiais da Floresta Atlântica, incluindo D. aurita, P. frenatus e M. nudicaudatus (Moura et al., 2005),
M. paraguayana (Prevedello et al., 2010a), e M. incanus e M. paulensis (Leiner et al., 2010). O carretel
de rastreamento permite o estudo abrangente da seleção de habitat porque registra as escolhas feitas
pelos animais ao longo de suas diferentes atividades diárias, não se restringindo ao registro de pontos
específicos de forrageio como no caso de estudos que usam apenas armadilhas de captura (Moura et al.,
2005; Prevedello et al., 2010a).
Atualmente, existe amplo apoio a hipótese de que a seleção de habitat por marsupiais é dependente
da escala espacial analisada (e.g. Moura et al. 2005; Leiner et al., 2010; Prevedello et al., 2010a), ocor-
rendo seleção mais frequentemente em escalas intermediárias (mesohabitat) do que em escalas pequenas
(microhabitat). A escala de microhabitat é definida por medidas estruturais da vegetação imediatas aos
locais de captura dos animais (e.g. Freitas, 1998; Freitas et al., 2002), ou ao longo dos locais de passagem
da linha do carretel de rastreamento (e.g. Moura et al., 2005). O conjunto de características dos diversos
locais de captura ou de passagem dos indivíduos é definido como de escala meso, como, por exemplo, o
conjunto de características estruturais descritivas de uma grade de armadilhas (Moura et al., 2005). Em
uma área de Floresta Atlântica no Rio de Janeiro, D. aurita, P. frenatus e M. nudicaudatus selecionaram
características do habitat somente em escala de mesohabitat, com as duas primeiras espécies selecionando
locais com mais afloramentos rochosos, e a última com menor cobertura de dossel (Moura et al., 2005). As
características do habitat mais relacionadas à presença de M. incanus e M. paulensis, apesar de similares,
também variaram com a escala espacial, sendo que M. paulensis não mostrou nenhum padrão evidente
de seleção na menor escala (Leiner et al., 2010). Já a cuíca M. paraguayana utilizou diferentemente os
mesohabitats em um ecótono entre floresta e manguezal, com preferência por formações vegetais mais
densas (Prevedello et al., 2010a).
O carretel de rastreamento tem sido importante no estudo dos movimentos verticais dos marsupiais
brasileiros, o que é especialmente importante considerando que a maioria das espécies é escansorial ou
arborícola (Vieira & Camargo, neste volume). Cunha & Vieira (2002) mostraram que D. aurita, M. nudi-
caudatus, M. incanus e P. frenatus usam o espaço vertical com intensidades distintas, e que os diâmetros
dos suportes utilizados na movimentação acima do solo foram positivamente relacionados ao tamanho de
corpo. De forma similar, o carretel de rastreamento permitiu detectar diferenças no uso do espaço vertical
pelas espécies simpátricas M. paulensis e M. incanus, mostrando que a primeira é mais terrestre (Leiner et
al., 2010). Diferenças na extensão e intensidade dos movimentos verticais podem ocorrer também dentro
da mesma espécie, dependendo da idade (Cunha & Vieira, 2005) e sexo dos indivíduos (Prevedello et
al., 2009a). Jovens de D. aurita usam o espaço vertical mais intensamente que sub-adultos e adultos,

Uso do espaço por marsupiais 337 ECOLOGIA


provavelmente devido ao menor tamanho corporal, que confere mais destreza em suportes finos, e à maior
vulnerabilidade a predadores terrícolas (Cunha & Vieira, 2005). Machos e fêmeas de M. paraguayana
apresentaram diferentes estratégias de uso tridimensional do espaço em uma área de floresta de restinga,
com as fêmeas utilizando mais intensamente a dimensão vertical (Prevedello et al., 2009a). No entanto,
em uma área de floresta ombrófila densa, machos e fêmeas de M. incanus não diferiram em relação aos
diâmetros e inclinações de suportes utilizados nos movimentos arborícolas, apesar do dimorfismo sexual
no tamanho de corpo (Loretto & Vieira, 2008). Isto pode se repetir em outras espécies de marsupiais de
pequeno porte, onde as influências no uso do espaço devem ser relacionadas a outros fatores, que não o
tamanho do corpo (D. Loretto, obs. pes.).

Movimentos entre Fragmentos de Habitat


Recentemente, o estudo do uso do espaço tem sido usado para entender como os marsupiais bra-
sileiros são afetados pelo processo de fragmentação de habitat (e.g. Pires et al., 2002; Lira et al., 2007;
Prevedello et al., 2010b). Os marsupiais brasileiros são primariamente florestais e, em geral, evitam
áreas abertas (e.g. Stevens & Husband,1998; Umetsu & Pardini, 2007; Vieira et al. 2009; Rocha et al.,
2011), mas podem forragear esporadicamente nas áreas externas aos fragmentos (matriz) ou cruzá-las
para se mover entre fragmentos (Pires et al., 2002; Lira et al., 2007; Prevedello et al., 2009b; Passamani
& Fernandez, 2011; revisão em Crouzeilles et al., 2010). A frequência de movimentos entre fragmentos
varia entre as espécies de marsupiais brasileiros, sendo aparentemente maior para espécies com maior
tamanho corporal e de hábitos terrícolas (Pires et al., 2002; Lira et al., 2007; Passamani & Fernandez,
2011). No Rio de Janeiro, D. aurita foi a espécie com maior número de recapturas entre fragmentos,
seguida por M. nudicaudatus, P. frenatus, M. paraguayana e C. philander (Pires et al., 2002). De for-
ma similar, no Espírito Santo, a taxa de recaptura entre fragmentos variou entre as espécies, com M.
paraguayana exibindo o maior número de movimentos entre fragmentos, seguida por D. aurita e M.
incanus, enquanto não houve registros de movimentos entre fragmentos por G. microtarsus (Passa-
mani & Fernandez, 2011). Utilizando rádio-telemetria, Lira et al. (2007) não registraram movimentos
de M. paraguayana entre fragmentos, mas detectaram movimentos entre fragmentos por P. frenatus e
uso da matriz por P. frenatus e C. philander. Essas informações sugerem que as espécies e populações
percebem a paisagem diferentemente, algumas sendo aparentemente representadas por uma única
população na paisagem (e.g. D. aurita), outras por meta-populações (e.g. M. paraguayana), e outras
por populações discretas em cada fragmento (e.g. G. microtarsus; Pires et al., 2002; Lira et al., 2007;
Passamani & Fernandez, 2011).
Através do estudo dos movimentos em escala fina, têm-se conseguido maior detalhamento dos fatores
comportamentais por trás dos movimentos entre fragmentos (Forero-Medina & Vieira, 2009; Prevedello
et al., 2011). Uma das características investigadas é a capacidade perceptual, i.e., a habilidade de um
indivíduo perceber fragmentos de habitat à distância (Zollner & Lima 1997). Essa capacidade pode ser
avaliada através de experimentos de translocação, nos quais indivíduos capturados dentro dos fragmentos
florestais são transportados e soltos na matriz no início da noite (em função do hábito noturno das espé-
cies), nas proximidades de um fragmento florestal desconhecido pelos animais. A soltura é realizada em
diferentes distâncias do fragmento, e os movimentos dos animais são mapeados em detalhes utilizando
carretéis de rastreamento (Figura 4). A máxima distância na qual os indivíduos conseguem se orientar
na direção do fragmento indica a capacidade perceptual da espécie.

ECOLOGIA 338 Uso do espaço por marsupiais


A capacidade de detectar fragmentos florestais foi avaliada para D. aurita, P. frenatus, M. incanus,
M. paraguayana, em experimentos realizados em diferentes tipos de matriz (pasto baixo, pasto alto e
plantações de aipim) na Floresta Atlântica (Forero-Medina & Vieira, 2009; Prevedello et al., 2011). Em
geral, espécies e indivíduos com maior tamanho corporal foram capazes de detectar fragmentos a maiores
distâncias. A máxima capacidade perceptual registrada foi de 200 m (D. aurita), o que indica que essas
espécies teriam dificuldade para se mover entre fragmentos distanciados mais do que 200 m (Forero-
-Medina & Vieira, 2009). A percepção e deslocamento dos indivíduos foram em geral prejudicados pela
vegetação mais densa do pasto alto e da plantação de aipim que, apesar disso, teve sua linha de plantio
usada pelos animais como rota linear preferencial, mesmo quando isso os levava para longe do fragmento
(Prevedello & Vieira, 2010; Prevedello et al. 2010b, 2011). O uso das linhas de plantio como rotas de
deslocamento indica que é possível “ajudar” os animais a se moverem entre dois fragmentos vizinhos,
simplesmente orientando as linhas de plantio no sentido de um fragmento para o outro. Dessa forma, os
agricultores podem facilmente transformar suas plantações em corredores para a fauna, ajudando a re-
-conectar populações animais fragmentadas, com benefícios à manutenção da biodiversidade (Prevedello
& Vieira, 2010).

Agradecimentos
Agradecemos a Natália O. Leiner e Paula K. Lira pela revisão do capítulo, à Cambridge Uni-
versity Press pela autorização para a reprodução da Figura 2 (J. RYSER. Journal of Zoology, v. 228,
n. 1, p. 127-139, 1992), bem como à National Research Council of Canada – NRC pela autorização
para a reprodução da Figura 1 (Canadian Journal of Zoology, v. 73, n. 7, p. 1280-1289, 1995). Nil-
ton C. Cáceres foi pesquisador do CNPq – MCT – Brasil (Processo: 308.957/2010-5) e bolsista de
pós-doutorado no exterior (PDE) pela mesma agência (CNPq: Processo: 202267/2011-3) durante a
elaboração deste capítulo.

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ECOLOGIA 344 Uso do espaço por marsupiais


Foto: André Meondonça
CAPÍTULO 16

Uso do espaço Vertical


por Marsupiais Brasileiros
Emerson M. Vieira* †
Nícholas F. Camargo**

Abstract: Vertical habitat utilization by Brazilian marsupials. Neotropical


forests are heterogeneous and very complex habitats, where several species of marsupials with
similar size and form coexist. For competition avoidance, resource partitioning could be promoted
by segregation in vertical utilization of the habitat. Brazilian marsupials might be classified in four
groups, ranging from the strictly terrestrial species to species that are basically canopy dwellers.
At least ten of the fifteen genera of marsupials from Brazil are composed by arboreal or semi-ar-
boreal species. The aboveground utilization of the habitat allows the animals to explore resources
that would not be available to terrestrial species, and potentially provides more protection against
terrestrial predators. However, studies suggest that no more than two species, especially with
similar body weight, occur in the canopy of a same area. Analysis of utilization patterns of the
understory (2-3 m high) and, mainly, the canopy of the forests may modify patterns of community
composition and relative abundance of the marsupial species detected only by sampling the ground
or up to the understory. The tri-dimensional utilization of the habitat potentially permits a more
efficient exploration of the habitat, allowing the survivorship of the animals in a smaller forest
area. Therefore, the way of analyzing some basic ecological requirements of the species, such as
home ranges, should be reconsidered taking into account vertical utilization of the habitat. The
study of the arboreal activity of marsupials also allows the analysis of interactions of these animals
with other canopy organisms. Such analysis might potentially provide insights about important
ecological relations, such as seed dispersion and pollination.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 345-362, 2012.

*
Laboratório de Ecologia de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências
Biológicas, CP 04457, Universidade de Brasília (UnB). Brasília, DF, 70919-970, Brasil.
† Autor correspondente: emvieira@unb.br
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade de Brasília. Brasília, DF, 70919-970,
**

Brasil.

Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros 345 ECOLOGIA


Introdução
Florestas neotropicais são ambientes heterogêneos e bastante complexos, onde as árvores podem
chegar mais de 40 m de altura (Kricher, 1997). Esta alta complexidade vertical (sensu August, 1983)
contribui para o aumento da diversidade com um todo, pois os estratos superiores das florestas são
ocupados por muitos organismos que não ocorrem ao nível do solo (Lowman & Wittman, 1996). Apesar
disso, as copas das florestas têm sido relativamente pouco estudadas, visto que apenas recentemente
as camadas superiores das formações florestais têm recebido mais atenção dos biólogos (Lowman &
Moffett, 1993). A importância do uso do hábitat em três dimensões por pequenos mamíferos em geral e
especialmente por aqueles que habitam florestas tem sido apontada por diversos autores (e.g. Meserve,
1977; August, 1983; August & Fleming, 1984; Stallings, 1989; Malcolm, 1991; 1995; McClearn et
al., 1994).
Na região neotropical, coexistem várias espécies de marsupiais com tamanho e formas seme-
lhantes (Emmons & Feer, 1997). Neste tipo de situação a partilha de recursos poderia ser favorecida,
em alguns casos, pela segregação ao longo do estrato vertical. Apesar desta potencial relevância
ecológica, os padrões de estratificação vertical de marsupiais neotropicais e, principalmente, as
possíveis causas de variações nesses padrões, ainda são relativamente pouco conhecidos. Isso se
deve principalmente ao fato de existirem ainda muito poucos estudos onde se tenha amostrado, com
armadilhas, a parcela da comunidade de pequenos mamíferos que ocupa as camadas superiores das
florestas, acima de 5 m de altura (e.g. Malcom, 1995; Vieira & Monteiro-Filho 2003; Lambert et
al. 2005; Hannibal & Cáceres 2010). Assim como para outros grupos de organismos (e.g. formi-
gas - Tobin, 1995; lagartos - Reagan, 1995; e pássaros - Munn & Moiselle, 1995), esta escassez de
estudos deve-se, principalmente, às dificuldades para se alcançar o dossel das florestas (Lowman &
Wittman, 1996). O estudo de espécies arborícolas tem exigido dos pesquisadores novas técnicas e
abordagens, compatíveis com os hábitos desses animais (Moffett & Lowman, 1995). Especificamente
para pequenos mamíferos, já foram desenvolvidos métodos relativamente simples que permitem
a captura de animais do dossel de maneira eficiente (Malcolm, 1991; Vieira, 1998, Graipel et al.,
2003). A maior parte da informação ecológica atualmente disponível para mamíferos arborícolas
neotropicais ainda está restrita primariamente a espécies diurnas e de maior tamanho, principalmente
primatas (Malcolm, 1995).
A maior parte dos gêneros de marsupiais neotropicais é reconhecida como arborícola ou pelo menos
escansorial (Emmons & Feer, 1997; Fonseca et al., 1996). Existem no Brasil até o momento 55 espécies
de marsupiais (Paglia et al., 2012), distribuídas em 15 gêneros e dois subgêneros (Voss & Jansa 2009).
Dentre esses gêneros, pelo menos dez (Didelphis, Hyladelphis, Philander, Marmosa (incluindo Marmosa
e Micoureus), Gracilinanus, Cryptonanus, Marmosops, Caluromys, Caluromysiops e Glironia) são com-
postos por espécies que freqüentemente usam o estrato arbóreo. Dos cinco restantes, três (Metachirus,
Monodelphis e Thylamys) usam exclusiva ou principalmente o solo (para Thylamys ver porém a discus-
são em Palma & Vieira 2006) e outros dois (Lutreolina e Chironectes) são associados de alguma forma
a ambientes aquáticos (Figura 1). No presente capítulo, nós analisamos os padrões de estratificação
vertical dos marsupiais brasileiros. Nesse estudo são comparadas informações provenientes de estudos
realizados em diversas formações florestais visando detectar padrões gerais de uso do ambiente arbóreo
pelas espécies, bem como variações, ao longo do gradiente vertical, na composição das comunidades de
marsupiais de diferentes áreas no Brasil.

ECOLOGIA 346 Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros


Figura 1. Padrões de utilização dos diferentes estratos verticais de uma floresta pelos gêneros de marsupiais que ocorrem no
Brasil. Os estratos considerados foram: solo, sub-bosque, sub-dossel e dossel. O tamanho relativo dos símbolos indica a in-
tensidade de utilização dos estratos pelos marsupiais. Os desenhos dos marsupiais foram baseados nos originais de Emmons
& Feer (1997). Fontes: Charles-Dominique et al. (1981); Miles et al. (1981), Crespo (1982), Stallings (1989), Malcolm (1991),
Passamani (1993), Woodman et al. (1995), Palma (1996), Fonseca et al. (1996), Emmons & Feer (1997), Nitikman & Mares
(1997), Voltolini (1997), Eisenberg & Redford (1999), Vieira & Monteiro-Filho (2003), Grelle (2003); Hannibal & Cáceres
(2010). As espécies atualmente consideradas do gênero Marmosa que pertencem ao sub-gênero Micoureus (ver Voss & Jansa,
2009) foram consideradas como um grupo distinto de Marmosa.

As Vantagens de Utilizar o Estrato Arbóreo


Quanto maior a complexidade vertical do hábitat, maiores as oportunidades para subdivisão do nicho.
Isso não significa, no entanto, que as espécies presentes tenham que ser necessariamente arborícolas para
usufruírem deste aumento potencial de recursos disponíveis. Com o aumento da complexidade vertical
das florestas há um aumento na riqueza de espécies de solo maior que na riqueza de espécies associadas
ao estrato arbóreo (Fleming, 1973; August, 1983). No entanto, o aumento de recursos potenciais no dossel
das florestas pode ser explorado diretamente somente por espécies voadoras ou com atividade arbórea.
A utilização do hábitat acima do solo é potencialmente vantajosa para os marsupiais por diversas
razões. Em primeiro lugar, possibilita a exploração de recursos que não estariam disponíveis para animais
exclusivamente terrestres. Existe uma imensa variedade de insetos e outros invertebrados que ocupam

Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros 347 ECOLOGIA


principal ou exclusivamente a copa das árvores (Lowman & Moffett, 1993; Erwin, 1995; Tobin, 1995),
além de frutos, flores, e outras fontes potenciais de recursos que podem ser alcançados somente por
espécies capazes de voar ou escalar árvores. Marsupiais neotropicais podem se utilizar de recursos que
ocorrem exclusivamente nos estratos superiores das florestas, como por exemplo néctar de flores nas
copas de árvores altas (Janson et al., 1981; Steiner, 1981; Gribel, 1988; Vieira et al., 1991, Martins &
Gribel, 2007). Animais arborícolas também podem levar vantagem por poder utilizar primeiro recursos
que eventualmente também estariam disponíveis para animais no solo, como frutos, por exemplo. Desta
forma, a variação na disponibilidade de alimento seria relativamente menos crítica para marsupiais que
utilizam os estratos superiores das florestas, onde recursos alimentares tendem a apresentar menores
flutuações que no solo (Charles-Dominique, 1983).
Uma utilização do hábitat em três dimensões possibilita também uma exploração mais eficiente do
ambiente disponível, possibilitando, ao menos teoricamente, a sobrevivência dos animais em uma menor
área de floresta. Outra vantagem da utilização dos estratos superiores das florestas seria uma maior pro-
teção contra predadores terrestres. Embora também existam vários predadores arborícolas nas florestas,
talvez seja mais seguro para os marsupiais construir seus ninhos nas árvores. Prevedello et al. (2008),
utilizando ninhos artificiais instalados em árvores a diferentes alturas (chão, 2,5 m e 5,0 m), revelaram que,
dentre os seis marsupiais que utilizaram tais ninhos (Marmosops incanus, Didelphis aurita, Gracilinanus
microtarsus, Micoureus [= Marmosa] paraguayanus e Caluromys philander), cinco espécies (D. aurita, G.
microtarsus, Mar. paraguayana e C. philander) utilizaram somente ninhos instalados a 2,5 m e 5,0 m de
altura. Contudo, M. incanus utilizou somente 21% dos ninhos instalados na altura do solo. A hipótese da
construção de ninhos em estratos arbóreos como forma de evitar a predação é reforçada pelo fato de que
tais espécies são escansoriais (com exceção de C. Philander, que utiliza mais o dossel), e mesmo assim
houve uma predominância na utilização de ninhos instalados acima do solo. Este padrão também já foi
verificado em Didelphis marsupialis e Philander opossum, com ninhos construídos encontrados acima do
solo em forquilhas ou ocos de árvores (Miles et al., 1981). Há indícios de que esta pressão de predação
em ninhos feitos no solo pode ser forte, pois mesmo espécies consideradas basicamente terrestres, como
Monodelphis americana (ver Nitikman & Mares, 1997), podem construir seus ninhos em locais até 5
m acima do solo (Davis, 1947). Já Metachirus nudicaudatus, outro marsupial terrestre, constrói ninhos
no solo, porém estes são extremamente bem disfarçados sob uma camada de serapilheira, que os torna
virtualmente indistinguíveis no solo da mata. Mesmo esta espécie, no entanto, eventualmente constrói
ninhos em forquilhas de troncos caídos, entre 0,5 e 1 m de altura (E. M. Vieira, dados não publicados).

Adaptações para a Arborealidade


A locomoção pela copa das árvores impõe aos mamíferos três grandes desafios a serem vencidos
(Emmons, 1995): (1) movimentos ascendentes e descendentes em grandes troncos verticais, (2) equilí-
brio e deslocamento em ramos finos tanto verticais quanto horizontais e (3) travessia de espaços aber-
tos. Embora possam escalar grandes troncos verticais (dependendo principalmente da rugosidade dos
mesmos) e saltar entre ramos não conectados que estejam próximos entre si, os marsupiais neotropicais
desenvolveram adaptações morfológicas especialmente para equilíbrio e deslocamento em ramos finos.
Essas adaptações são, principalmente: (1) dedos longos tanto nas patas anteriores quanto posteriores,
com o polegar oposto aos demais dígitos, permitindo assim que os animais se agarrem com firmeza aos
pequenos ramos; (2) cauda longa e geralmente preênsil, para auxiliar no equilíbrio (utilizando-a como

ECOLOGIA 348 Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros


contra peso) e também se segurar nos ramos, funcionando como um quinto membro. Todos esses ani-
mais se encaixam no tipo II na classificação de Emmons (1995), como espécies cujas patas (anteriores
e posteriores) são capazes de se agarrar a ramos finos e instáveis para se deslocar no alto das árvores,
conseguindo também se alimentar na extremidade de ramos. As características de suas patas e cauda,
aliadas ao pequeno peso (< 300 g) da maioria das espécies, permitem que os marsupiais se desloquem pelo
intrincado sistema de cipós finos e lianas que abundam nas matas neotropicais (Vieira, 2006). Por isso,
de maneira geral, didelfídeos arborícolas preferem locais cuja vegetação seja densa, toda conectada, com
muitas trepadeiras e ramos finos. Várias espécies conseguem também saltar pequenas distâncias entre
um ramo e outro quando estão forrageando, como M. incanus, G. microtarsus, Mar. paraguayana, C.
philander e Glironia venusta (Emmons & Feer, 1997; Delciellos & Vieira, 2009a). Agindo desta forma,
esses animais podem reduzir ao máximo a necessidade de descer ao solo para se deslocar e evitar assim
encontros com predadores no solo (felídeos, canídeos, mustelídeos, répteis, entre outros).
Um problema a ser enfrentado por animais seria a maior incidência de radiação solar (Emmons, 1995).
No entanto, como a grande maioria das espécies é exclusivamente noturna, este fator não é importante
para os marsupiais. O único gênero de marsupial brasileiro para o qual se sugere que possa apresentar
maior atividade diurna, Monodelphis, é também um gênero que ocorre basicamente no solo (Eisenberg
& Redford, 1999; Emmons & Feer, 1997).
Marsupiais arborícolas poderiam também ser mais facilmente localizados por corujas e predadores
arborícolas noturnos, embora poucos estudos tenham enfocado especificamente essa questão. Julien-
Laferrière (1997) detectou uma redução na atividade da espécie arborícola C. philander em noites de lua
cheia, sugerindo que essa redução poderia ser interpretada como uma adaptação anti-predação.
O grau de utilização dos estratos arbóreos é também determinado, em última análise, por restrições
biomecânicas, podendo variar ao longo do desenvolvimento do animal. Quando marsupiais adultos da
mesma espécie, porém de tamanhos diferentes, são comparados, indivíduos com pés e garras relativa-
mente maiores têm melhor desempenho em testes de habilidade arborícola (Vieira, 1997). Jovens e sub-
-adultos de D. aurita possuem um tamanho relativo de pata e garra maiores. Junto com seu menor peso
corporal estas características seriam mais adequadas para escalar árvores. Isto propicia a eles uma maior
utilização potencial dos estratos superiores das florestas em comparação com os adultos. De fato, jovens
de D. aurita são capturados com maior freqüência em armadilhas instaladas acima do chão (Fonseca &
Kieruff , 1989; Stallings ,1989). Além disso, dados obtidos por meio de carretel de rastreamento acopla-
do ao dorso dos animais indicaram que jovens e sub-adultos dessa espécie tendem a utilizar com maior
freqüência e intensidade os estratos acima do solo em comparação aos adultos (Cunha & Vieira, 2005).

Arborealidade dos Marsupiais Brasileiros:


Variação Geográfica, Coexistência das
Espécies e Partilha Vertical de Recursos
Os marsupiais brasileiros podem ser divididos, quanto à utilização do estrato arbóreo, em quatro
grupos, variando desde a utilização praticamente exclusiva do solo até espécies que são essencialmente
habitantes do dossel das florestas (Tabela 1). Os estudos já publicados que enfocam estratificação vertical
de marsupiais brasileiros indicam que, ao se comparar diferentes áreas, as mesmas espécies (ou espécies
do mesmo gênero) exploram os diversos estratos verticais das florestas de maneira similar (Figura 2).

Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros 349 ECOLOGIA


Tabela 1. Divisão das espécies de marsupiais brasileiros para os quais há informação quanto à utilização dos três estratos
verticais principais: solo, sub-bosque (até cerca de 4-5 m de altura) e sub-dossel/dossel (camadas superiores a 5 m). Fontes:
ver legenda da Figura 1.

GRUPO I: GRUPO II: GRUPO III: GRUPO IV:


Espécies essencialmente
arborícolas; ocorrem
Utilizam principalmente Utilizam com razoável
principalmente nas camadas
Ocorrem principal ou o solo e o sub-bosque, freqüência tanto o solo
superiores das florestas,
exclusivamente no solo ocorrendo eventualmente quanto o sub-bosque e o
embora eventualmente
no sub-dossel ou dossel sub-dossel/dossel
ocorram no sub-bosque ou
até mesmo no solo.
Chironectes minimus*
Lutreolina crassicaudata**
Metachirus nudicaudatus
Monodelphis americana
Marmosa murina Caluromys lanatus
M. brevicaudata
M. lepida C. philander
M. dimidiata
Marmosops impavidus Caluromysiops irrupta
M. domestica
M. incanus Didelphis albiventris Glironia venusta
M. emiliae
M. noctivagus D. aurita G. emiliae
M. iheringi
M. neblina D. marsupialis G. microtarsus
M. kunsi
M. parvidens Cryptonanus agricolai Marmosa (Micoureus)
M. maraxina
M. paulensis Gracilinanus agilis paraguayana
M. rubida
Philander andersoni M. (Micoureus) constantiae
M. scalops
P. mcilhennyi M. (Micoureus) demerarae
M. sorex
P. opossum M. (Micoureus) regina
M. theresa
P. frenatus
M. unistriata
Thylamys pusilla
T. velutinus
T. macrurus
* espécie de hábitos semi-aquáticos.
** espécie associada a áreas úmidas.

Caluromys philander e Micoureus (=Marmosa) spp., por exemplo, ocupam sempre preferencialmente o
dossel das florestas, tanto em áreas de Floresta Amazônica quanto na Floresta Atlântica. Já as espécies
do gênero Marmosops normalmente ocupam o solo e o sub-bosque das florestas. Espécies desse gêne-
ro parecem poder variar, no entanto, no grau de utilização dos diferentes estratos florestais de acordo
com a fisionomia da vegetação. Palma (1996) observou que M. incanus usa significativamente mais o
solo do que o sub-bosque em áreas de floresta de “mussununga” da Mata Atlântica do Espírito Santo. A
mussununga é um tipo de formação florestal associada a solos arenosos composta por árvores de menor
porte e em geral um pouco menos densa do que a chamada Mata de Tabuleiro, que é a formação florestal
mais comum na região e que apresenta similaridades com a Floresta Amazônica de terra firme (Peixoto
& Gentry, 1990). O padrão se inverte, no entanto, em áreas de Mata de Tabuleiro, onde M. incanus
apresenta uma utilização significativamente maior do sub-bosque (Figura 2).
Espécies do gênero Didelphis parecem apresentar uma maior variação na utilização dos três es-
tratos. Esses animais provavelmente se adaptam às condições particulares do hábitat. Didelphis aurita,
por exemplo, embora seja sempre encontrado também no sub-bosque e no dossel, apresenta uma maior
utilização proporcional do solo nas áreas de floresta semidecídua de Minas Gerais em comparação com
áreas de Mata Atlântica de planície (Figura 2).

ECOLOGIA 350 Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros


Figura 2. Padrões de estratificação vertical de marsupiais em florestas do Brasil. Em todos os gráficos, exceto no último, os
eixos Y indicam a proporção do total de capturas que ocorreram em cada estrato dividido pelo esforço de captura total no es-
trato. Desta forma, valores maiores do que 1 (indicado pela barra horizontal) indicam um número de capturas maior do que o
esperado de acordo com o esforço amostral no estrato. Os símbolos acima das barras indicam se os testes foram significativos
comparando-se os três estratos ou, no caso do último gráfico, indivíduos capturados no dossel x indivíduos capturados no solo
(* = P < 0,05; ** = P < 0,01; NS = não-significativo). Em alguns casos, o baixo número de capturas possibilitou somente a
comparação entre capturas no solo e capturas acima do solo (+ = P < 0,05; ++ = P < 0,01; NS = não-significativo). Quando o
número total de capturas foi ≤ 10, nenhum teste foi aplicado. Códigos das espécies: Cph = Caluromys philander, Dau = Didelphis
aurita, Dma = Didelphis marsupialis, Pfr = Philander frenatus, Mnu = Metachirus nudicaudatus, Mpr = Marmosa (= Micoureus)
paraguayana, Mde = Marmosa (= Micoureus) demerarae, Mmu = Marmosa murina, Mpv = Marmosops parvidens, Min =
Marmosops incanus, Mpa = Marmosops paulensis, Gmi = Gracilinanus microtarsus, Mbr = Monodelphis brevicaudata , Mam
= Monodelphis americana. 1- Grelle, 2003; 2- Stallings , 1989; 3- Passamani, 1993; 4- Vieira & Monteiro-Filho, 2003; 5- Leite
et al., 1994; 6- Palma, 1996 (somente o solo e sub-bosque foram amostrados); 7- Malcolm, 1991 (O eixo Y do gráfico indica
o número de indivíduos capturados por linha de captura). * - As espécies do gênero Marmosa que haviam sido denominadas
como Micoureus demerarae nos estudos originais foram consideradas como Mar. demerarae quando localizadas na Amazônia
e como Mar. paraguayana quando ocorriam na Mata Atlântica (Gardner, 2007).

Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros 351 ECOLOGIA


Os estudos já realizados em diferentes formações florestais brasileiras indicam que no máximo
duas espécies de marsupiais ocupam preferencialmente o dossel em uma mesma área (Figura 2).
Quando uma terceira espécie também ocorre preferencialmente nesse estrato, ela é bastante rara,
como G. microtarsus em Poço das Antas, RJ (Leite et al., 1994). Mesmo as duas espécies que mais
frequentemente são capturadas nas armadilhas acima de 5 m, Mar. paraguayana e C. philander,
parecem apresentar certa segregação quanto à estratificação vertical. Em uma floresta secundária da
Guiana Francesa, cujas árvores alcançam 20-25 m de altura média, Marmosa cinerea (= demerarae)
parece ser mais freqüente entre 5 e 10 m de altura, utilizando menos as camadas superiores (acima de
10 m) quando comparado com C. philander (Charles-Dominique et al., 1981). Estes dados estão em
sintonia com o que se observa em áreas de floresta no Brasil, onde Marmosa spp. apresentam sempre
uma maior utilização relativa do sub-bosque e do solo em comparação com C. philander (Figura 2).
De uma maneira geral, os dados disponíveis para marsupiais brasileiros sugerem que a coexistência de
espécies ocupando exatamente o mesmo estrato é improvável, o que poderia ser determinado por uma
forte sobreposição entre as espécies nas outras dimensões de nicho. Quanto aos grupos de espécies
que ocorrem com freqüência no mesmo estrato, ou há uma maior divergência de tamanho corporal
(e.g. Metachirus e Monodelphis, Didelphis e Marmosa, Philander e Marmosops) ou então ocorre,
em algum grau, uma utilização diferencial dos estratos (e.g. Metachirus e Philander, Caluromys e
Marmosa, Gracilinanus e Marmosops).
Animais filogeneticamente próximos normalmente apresentam requerimentos ecológicos semelhan-
tes, e desta forma tendem a competir com maior intensidade (Lack, 1971). Para marsupiais neotropicais
há indícios de que a competição interespecífica pode ser um fator determinante no padrão de utilização
dos estratos verticais pelos animais. Embora este tema ainda não tenha sido adequadamente investiga-
do, com testes de hipóteses relativas à utilização diferencial do estrato vertical, alguns estudos parecem
indicar tal relação. Leiner et al. (2010) verificaram diferenças na utilização dos estratos verticais pelas
espécies congenéricas e sintópicas Marmosops paulensis e M. incanus. Marmosops paulensis utilizou
mais o solo do que M. incanus, enquanto que essa última foi mais frequente no sub-bosque e no dossel
(Leiner et al., 2010). Adicionalmente, Hannibal & Cáceres (2010) propuseram que a maior utilização do
solo por Gracilinanus agilis em uma área de cerradão no oeste de Mato Grosso poderia ser dentre outros
fatores, devido à presença do marsupial Cryptonanus agricolai, um gênero filogenéticamente próximo
ao gênero Gracilinanus (Voss et al., 2005). Esta hipótese é reforçada pelo padrão de utilização similar do
solo (47.2%) e sub-bosque (52.8%) apresentado por G. agilis em áreas de cerradão no Distrito Federal.
Nessas áreas essa espécie é abundante (392 indivíduos capturados) e C. agricolai não ocorre (N. F. de
Camargo, dados não publicados).

Tipo de Dieta
Como já foi discutido anteriormente, uma das vantagens potenciais que a arborealidade traz é a
possibilidade de se alcançar frutos antes que esses caiam e fiquem disponíveis para outros organismos.
Para mamíferos não voadores, em geral, parece haver uma relação entre a dieta do animal e o estrato
vertical que esta espécie ocupa, com espécies arborícolas geralmente sendo mais frugívoras do que
espécies terrestres (Emmons, 1980; Gautier-Hion et al., 1980; Malcolm, 1995). Entre os marsupiais
neotropicais, de fato, espécies arborícolas tendem a ser mais frugívoras que espécies terrestres (Emmons,
1995; Vieira & Astúa de Moraes, 2003). Sendo assim as espécies com maior atividade arbórea (e.g.

ECOLOGIA 352 Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros


Caluromys, Caluromysiops) seriam também aquelas para as quais os frutos são mais importantes na dieta
(Charles-Dominique et al. 1981; Charles-Dominique, 1983).
Uma predominância de frugivoria nos estratos arbóreos seria explicada pelo fato de que a procura,
perseguição e subjugação de presas no alto das árvores parecem não ser compensatórias o suficiente
para permitir que espécies basicamente predadoras sejam exclusivamente arborícolas (Emmons, 1995).
Desta forma, o dossel das florestas seriam locais onde levariam vantagem consumidores de produtos
primários desse mesmo ambiente, tais como frutos e néctar. No entanto, no Brasil existem alguns mar-
supiais, como Mar. paraguayana, G. microtarsus e G. agilis que, à primeira vista, parecem fugir um do
pouco deste padrão. Essas espécies, embora utilizem frequentemente os estratos arbóreos, são onívoras
pendendo mais para uma dieta insetívora (Grelle, 1996; Leite et al., 1994; Santori & Ástua de Moraes
2006). Entretanto, esta variação na dieta provavelmente está relacionada com uma maior utilização do
sub-bosque ou mesmo do solo por esses animais, reforçando ainda mais a relação entre utilização estrita
do dossel e consumo de produtos primários. Por outro lado, há indícios que G. agilis pode apresentar
um consumo relativamente alto de frutos (Astúa de Moraes et al., 2003; Camargo et al., 2011), o que
poderia indicar maiores níveis na utilização estratos verticais do que os verificados até o momento.
Estudos intensivos que avaliem ao mesmo tempo o uso do solo, sub-bosque e o dossel por esta espécie
ainda são escassos, e, portanto, ainda são necessários para maior entendimento do padrão na utilização
dos estratos verticais por G. agilis.
As espécies de Didelphis, bastante generalistas quanto à dieta (Charles Dominique et al., 1981;
Cordero & Nicolas, 1987; Leite et al., 1994; Santori et al., 1996), também são as mais generalistas
quanto à utilização do estrato vertical (Figura 2). Charles-Dominique (1983) reporta que, na Guiana
Francesa, D. marsupialis parece escalar árvores principalmente para se alimentar de frutos ou néctar
de uma determinada fonte de alimento, descendo em seguida pela mesma árvore ou por uma outra pró-
xima, aparentemente sem se deslocar com freqüência pelo dossel a procura de alimento. Este padrão
parece se manter para áreas florestadas do Brasil, onde o uso de técnicas de rastreamento com carretel e
linha (“spool-and-line”) indicou que, tanto D. marsupialis na Floresta Amazônica (Miles et al., 1981),
quanto D. aurita na Mata Atlântica (E. M. Vieira, obs. pes.), escalam árvores e descem geralmente pelo
mesmo tronco ou troncos próximos àqueles por onde subiram. Desta forma, a utilização dos diferentes
estratos parece estar correlacionada com o tipo de alimento a ser consumido. Didelphis se alimentaria
essencialmente de invertebrados de serapilheira (eventualmente de vertebrados) quando no solo (Santori
et al., 1996; Freitas et al., 1997; Cáceres & Monteiro-Filho, 2001) e de frutos e néctar no estrato arbó-
reo (diferenças ontogenéticas também podem levar a variações intra-específicas, ver seção Adaptações
para a Arborealidade). Por outro lado, marsupiais que são basicamente predadores, como Monodelphis,
Thylamys e Lutreolina (Emmons & Feer, 1997; Monteiro-Filho & Dias, 1990, Vieira & Palma, 1996,
Santori & Astúa de Moraes 2006), tendem a ocupar preferencialmente o solo (Figura 2; Vieira & Astúa
de Moraes, 2003).

Sazonalidade nos Padrões de Atividade Arbórea


Charles-Dominique et al. (1981) detectaram uma variação sazonal no padrão de utilização vertical
do hábitat de C. philander no norte da América do Sul. Esses autores associaram uma maior incidência
de capturas no estrato terrestre, durante o período mais seco, à uma escassez de alimentos nesta época do
ano. Esta sazonalidade não foi observada por Leite et al. (1994) em Poço das Antas, no Rio de Janeiro,

Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros 353 ECOLOGIA


em uma região cuja pluviosidade é alta durante todo o ano, não ocorrendo uma época seca definida como
na floresta guianense amostrada por Charles-Dominique et al. (1981).
Além do efeito indireto, influenciando na oferta de alimento, a variação na precipitação também
pode ter uma ação mais direta sobre marsupiais arborícolas. Animais que ocupam o dossel das florestas
tem que lidar com condições ambientais especiais, como por exemplo, a falta de água em regiões ou
estações secas (Emmons, 1995). Este problema provavelmente é pouco importante nas florestas pluviais
brasileiras, onde normalmente há uma precipitação relativamente constante durante todo o ano com uma
ocorrência de várias plantas epífitas (especialmente bromélias), as quais acumulam água e podem ser
utilizadas por marsupiais (E. M. Vieira, obs. pes.). No entanto, em regiões de florestas semidecíduas e
em florestas de galeria do Brasil central, onde há de fato uma época seca definida, pode haver necessidade
de que marsupiais arborícolas desçam para encontrar água ou alimento. Ainda não existem estudos em
florestas de galeria do Brasil central. No entanto, em formações florestais savânicas (cerradão) nessa
região, frutos de melastomatáceas arbóreas podem ser importantes para G. agilis na época seca por con-
tribuir com o balanço hídrico (Camargo et al. 2011), o que levaria essa espécie a manter sua atividade
arborícola nessa época do ano.
Já para florestas semidecíduas (nos estados de Minas Gerais e Espírito Santo), há indícios de que
marsupiais que ocorrem tanto nesses hábitats quanto em florestas pluviais costeiras do Brasil tendem a
descer ao solo mais freqüentemente nas áreas de floresta semidecídua (Figura 2).
Além de levar a uma variação sazonal na oferta de alimentos ou mesmo de água disponível nos
estratos superiores, os padrões locais de precipitação também podem influenciar na estratificação vertical
de outras maneiras. Na Venezuela, há indícios de que a ocorrência de enchentes é um fator que leva a
uma maior utilização dos estratos arbóreos por D. marsupialis (O’Connell, 1979). Este fator também
poderia estar influenciando em uma maior proporção de capturas de D. aurita no solo em florestas semi-
decíduas do estado de Minas Gerais (Stallings, 1989; Grelle, 2003) que em locais de Floresta Atlântica
de planície sujeitos, pelo menos em algumas áreas, a inundações periódicas, como as áreas amostradas
por Leite et al. (1994) e Vieira & Monteiro-Filho (2003).

Variação Intra-populacional na Atividade Arbórea


Os poucos estudos que investigaram padrões de estratificação vertical de marsupiais neotropicais,
além do baixo número de indivíduos geralmente capturados, impedem que se faça uma análise mais
aprofundada de eventuais diferenças intra-populacionais nos padrões de utilização vertical do hábitat. No
entanto, resultados preliminares sugerem que possa haver diferenças individuais nesses padrões. Em uma
área de floresta de mussununga, no Espírito Santo, os indivíduos de M. incanus, acompanhados durante
7 dias na estação mais seca, foram capturados sempre no mesmo estrato (ou solo ou sub-bosque). Essa
utilização preferencial de um determinado estrato não estava relacionada com o sexo do indivíduo (E.
M. Vieira, obs. pes.). Por outro lado, em áreas de cerradão do interior de São Paulo parece haver uma
diferença entre sexos quanto à distribuição vertical de G. microtarsus, com os machos ocorrendo nos
estratos superiores (acima de 2 m) com mais freqüência que as fêmeas, que ocupam preferencialmente o
sub-bosque e, eventualmente, o solo (E. L. A. Monteiro-Filho, com. pes.). Já para a espécie congenérica
G. agilis, não foi encontrado um padrão de diferenciação na utilização do solo e sub-bosque entre ma-
chos (N = número de indivíduos analisados; N=180) e fêmeas (N=207) (x²=0.24; g.l.=1; P=0.62; N. F.

ECOLOGIA 354 Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros


de Camargo, dados não publicados), pois ambos os sexos foram capturados aproximadamente 50% das
vezes em cada um desses dois estratos verticais. Contudo, houve uma tendência dos indivíduos jovens
(N=24) utilizarem com maior freqüência o solo (67%) em comparação ao sub-bosque (37%). Já os in-
divíduos adultos (N=359) tenderam a utilizar os dois estratos verticais com a mesma proporção (aproxi-
madamente 50%). Esses dados resultaram em diferenças marginalmente significativas (x²=3.76; g.l.=1;
P=0.052), o que indica que a possibilidade da ocorrência de padrões ecológicos relevantes associados
a variações ontogenéticas. Para algumas espécies, a competição intra-específica (e.g. adultos x jovens)
poderia influenciar no uso dos estratos verticais (ver também seção Adaptações para a Arborealidade).

Padrões de Composição das Comunidades


Quando se amostra os animais de sub-bosque e dossel, muitas vezes são detectados padrões de
composição de espécies e abundância relativa destas nas comunidades bastante diferentes daqueles que
seriam constatados com a amostragem somente no solo. Em um estudo realizado com pequenos ma-
míferos de solo, sub-bosque e dossel em uma área de Floresta Amazônica próxima a Manaus, Malcolm
(1991) demonstrou que a abundância de Caluromys philander é muito maior do que poderiam sugerir
estimativas anteriores, baseadas somente em capturas de solo e sub-bosque. Este marsupial passou
a ser, inclusive, o pequeno mamífero mais abundante entre todas as espécies da comunidade. Grelle
(2003) amostrou o solo, sub-bosque e copa das árvores em uma floresta do estado de Minas Gerais e
obteve estimativas de densidades de Mar. paraguayana mais do que duas vezes maiores que aquelas
indicadas na literatura para essa espécie. Voltolini (1997) analisou a estratificação vertical de pequenos
mamíferos em área de Mata Atlântica do estado de Santa Catarina e também detectou mudanças na
importância relativa das espécies. Considerando somente capturas no solo, Mar. paraguayana seria a
oitava espécie mais abundante. No entanto, analisando-se os três estratos, essa espécie foi a segunda
mais abundante da comunidade.
Embora haja uma modificação na composição das espécies, a importância relativa do grupo dos
marsupiais para a comunidade de pequenos mamíferos pode permanecer relativamente inalterada quando
se analisa também o sub-bosque e o dossel das florestas. Em duas áreas de Mata Atlântica no sudeste
do estado de São Paulo, amostradas por pelo menos um ano, a porcentagem de marsupiais em relação
aos roedores não variou significativamente com a inclusão das capturas no sub-bosque e dossel, isso
considerando tanto o total de indivíduos capturados quanto a biomassa total de cada ordem (P > 0,6
para todos os testes; E. M. Vieira, dados não publicados). Essa pequena variação na contribuição rela-
tiva total dos marsupiais ao longo do gradiente vertical deve-se ao fato de que há uma substituição de
espécies dominantes ao longo desse gradiente. As espécies que ocorrem mais constantemente no solo,
especialmente dos gêneros Metachirus, Monodelphis e Philander, são substituídas por outras com maior
atividade arbórea, dos gêneros Caluromys, Marmosa e Gracilinanus.
Nas áreas de Mata Atlântica do estado de São Paulo citadas acima, as quais apesar de próximas estão
situadas a diferentes altitudes (100 e 900 m), a captura de animais somente no solo e no sub-bosque (até
2 m de altura) pareceu ser o suficiente para se ter uma estimativa razoavelmente acurada da composição
da comunidade de marsupiais do local. Isso ocorre porque nenhuma espécie foi capturada exclusiva-
mente no dossel, fato que ocorreu principalmente devido à ausência, nas áreas estudadas, de espécies
que ocupam basicamente o dossel (e.g. Caluromys spp.). No entanto, a amostragem nesse estrato causou

Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros 355 ECOLOGIA


mudanças na importância relativa de cada espécie dentro da comunidade (Vieira, 1999; Lambert et al.
2005). Adicionalmente, dados obtidos em Floresta Amazônica indicaram que curvas de acumulação de
riqueza (rarefação) para pequenos mamíferos não voadores, obtidas com dados de captura no solo e no
sub-bosque, não diferem significativamente da riqueza obtida com o total de capturas, considerando
também o dossel da floresta (Lambert et al., 2005).

Processos Ecológicos
A análise de mamíferos habitantes de dossel possibilita não só um maior conhecimento da história
natural dos membros deste grupo como também uma maior compreensão dos processos ecológicos
em que eles estão envolvidos. A utilização do hábitat em três dimensões possibilita uma exploração
mais eficiente do ambiente disponível, teoricamente permitindo a sobrevivência dos animais em uma
menor superfície de floresta. Com isso, modifica-se também a maneira como se deve analisar alguns
requerimentos ecológicos básicos das espécies, como áreas de uso (“home range”), por exemplo.
Grande parte da informação existente sobre área de uso, padrões de deslocamento e biomassa de
marsupiais neotropicais tem sido obtida através de estudos onde se considera somente capturas no
solo ou, no máximo, até 2 m de altura (Cerqueira et al. 1990; Bergallo, 1994; Gentile & Cerqueira,
1995; Fernandez, 1997; Gentile et al., 1997; Nitikman & Mares, 1997; Cáceres & Monteiro-Filho,
2001). Pouco ainda se sabe sobre quais seriam as variações intra e inter-específicas nas áreas de uso
dos marsupiais arborícolas se o componente vertical do hábitat também fosse analisado. Indivíduos de
espécies trepadoras, que aparentemente estariam sobrepondo suas áreas de uso, poderiam estar usando
estratos diferentes da floresta, havendo uma partilha vertical de recursos. Em um dos poucos trabalhos
feitos no Brasil que enfocou a utilização tridimensional do hábitat por marsupiais, com a amostragem
do solo, sub-bosque e dossel de uma floresta semidecídua do estado de Minas Gerais, Grelle (2003)
não encontrou correlação entre as áreas de uso em duas e três dimensões tanto para D. aurita quanto
para Mar. paraguayana. Isso demonstra a precariedade de estimativas de área de uso em duas di-
mensões para espécies arborícolas. A escassez de estudos analisando áreas de uso tridimensionais de
marsupiais brasileiros impede que se faça qualquer análise mais aprofundada sobre este tema. Uma
abordagem distinta de utilização do espaço, com base em dados obtidos com carreteis de linha, pode
ser promissora para estudos nessa área (e.g. Cunha & Vieira 2005).
Além da análise dos padrões de uso tridimensional do hábitat e interações entre as espécies, o estudo
da atividade arbórea dos marsupiais torna possível o conhecimento de uma gama de interações desses
animais com outras espécies existentes no dossel. A importância potencial de marsupiais neotropicais
como polinizadores e dispersores de espécies com flores e frutos no dossel têm sido apontada por diversos
autores (Charles-Dominique et al., 1981; Janson et al., 1981; Steiner, 1981; Medellín, 1994, Cáceres,
2006). No Brasil, Caluromys lanatus aparentemente visita regularmente flores de Pseudobombax tomen-
tosum (Bombacaceae), uma árvore que ocorre nas bordas de florestas de galeria de Cerrado e cujos ramos
ficam geralmente em contato com o dossel destas (Gribel, 1988). Além disso, C. lanatus é um dos mais
freqüentes visitantes florais de Caryocar villosum (Caryocaraceae), uma árvore da Amazônia central com
grande importância devido à qualidade da madeira e a produção de frutos para populações humanas e
animais (Martins & Gribel, 2007). Adicionalmente, Vieira et al. (1991) relatam que D. marsupialis (=
aurita) visita freqüentemente inflorescências de Mabea fistulifera (Euphorbiaceae) em Minas Gerais,
podendo servir como polinizador desta espécie arbórea.

ECOLOGIA 356 Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros


Além dos estudos feitos através da observação direta, a captura de animais no dossel pode trazer a
tona uma séria de interações que antes eram desconhecidas. A análise de fezes de marsupiais capturados
no dossel, em área de Mata Atlântica, permitiu a descrição de interações até então pouco conhecidas entre
esses animais e plantas epífitas da família Araceae (Vieira & Izar, 1999). Esses autores demonstraram que
espécies de aráceas são frequentes na dieta dos marsupiais e que esses últimos podem exercer importante
papel na dispersão de várias espécies da família.

Conclusões

Perspectivas para o Futuro


O uso do hábitat em três dimensões é fundamental para a maioria das espécies de marsupiais. Esses
animais podem ser divididos, quanto à utilização do estrato arbóreo, em quatro grupos, variando desde
a utilização praticamente exclusiva do solo até espécies que são essencialmente habitantes do dossel
das florestas. Pelo menos 37 espécies de marsupiais que ocorrem no Brasil (67% do total) apresentam
evidente atividade arbórea. Os dados existentes sobre estratificação vertical de marsupiais neotropicais
indicam que a coexistência de espécies de tamanho corporal similar ocupando exatamente o mesmo es-
trato parece ser improvável, o que poderia ser determinado por uma forte sobreposição entre as espécies
nas outras dimensões de nicho.
Quando se amostra também os animais que habitam o dossel, muitas vezes são detectados padrões de
composição de espécies e abundância relativa das mesmas nas comunidades bastante diferentes daqueles
que seriam constatados com a amostragem somente no solo, ou mesmo incluindo também o sub-bosque
(até 2-3 m de altura). Além da análise dos padrões de uso tridimensional do hábitat e interações entre as
espécies, o estudo da atividade arbórea dos marsupiais torna possível o conhecimento de uma gama de
interações desses animais com outros organismos existentes no dossel. Como exemplo destas interações
está a importância potencial de marsupiais neotropicais como polinizadores e dispersores de plantas com
flores e frutos no dossel.
O conhecimento dos padrões de utilização do estrato arbóreo por marsupiais ainda é insuficiente.
Para que se conheça mais a fundo a ecologia deste grupo é imprescindível que se estude as espécies do
dossel, ou através de observação direta ou por métodos que permitam a captura dos animais a alturas
maiores do que 4-5m. Com exceção de Grelle (2003), os poucos estudos já realizados sobre estratificação
vertical de marsupiais praticamente se limitaram a determinar a ocorrência das espécies nos diferentes
estratos. Além disso, esses estudos foram realizados somente em áreas de Floresta Amazônica ou Mata
Atlântica do sul e sudeste do Brasil. Além de ainda serem necessárias mais informações advindas desses
biomas, outras formações florestais importantes, como a Mata Atlântica do Nordeste, as florestas de
galeria e florestas mesofíticas do Brasil central, além das Florestas de Araucárias do sul do Brasil, ainda
não foram analisadas sob este aspecto.
Estudos com metodologias alternativas à utilização exclusiva de armadilhas têm se mostrado pro-
missores na investigação dos padrões de utilização dos diferentes estratos verticais pelos marsupiais. A
utilização de ninhos artificiais revelou resultados altamente complementares à utilização de armadilhas
convencionais (Loretto & Vieira, 2011). Além disso, e o uso de carretéis de linha não só pode evidenciar
os padrões de uso tridimensional do espaço, mas como também revela, de forma mais detalhada, a inten-

Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros 357 ECOLOGIA


sidade e frequência de locomoção nos diferentes estratos (Cunha & Vieira 2005). Além disso, a avaliação
por meios indiretos, como padrões morfológicos, podem ser particularmente úteis na predição na utiliza-
ção dos estratos verticais pelos marsupiais, especialmente quando estes são raros e/ou que dificilmente
são capturados em armadilhas. Camargo et al. (2012), por exemplo, verificaram uma forte correlação
entre o formato das pegadas de 10 espécies de roedores sigmodontineos e as proporções de captura no
sub-bosque destas espécies. Adicionalmente, os resultados obtidos em estudos conduzidos objetivando
avaliar a performance de locomoção em marsupiais se mostraram bons descritores quanto ao uso dos
estratos verticais por estes animais (Vieira, 2006; Delciellos & Vieira 2009b; Vieira & Delciellos, neste
volume). Tais estudos são úteis em avaliar o nicho fundamental das espécies e comparar com o nicho
realizado. Com isso, pode-se avaliar a real capacidade dos animais em se locomoverem em substratos
arbóreos, eliminando-se influências de fatores bióticos (e.g. competição) e abióticos (e.g. sazonalidade).
Atualmente, os padrões básicos de estratificação vertical dos marsupiais já são conhecidos.
Acreditamos que, para o futuro, são especialmente necessários estudos mais aprofundados sobre os me-
canismos responsáveis por esses padrões e pelas variações dos mesmos. Além disso, ainda não existem
estudos que discutam variações individuais nos padrões de atividade arbórea. Faltam também avalia-
ções sobre área de uso tridimensional das espécies, sobre eventuais variações sazonais nos padrões de
estratificação vertical e também das interações dos marsupiais com outros organismos, animais e plantas,
habitantes do dossel.

Agradecimentos
Somos gratos ao editor pelo convite para a elaboração desse capítulo. Agradecemos também a E. L.
A. Monteiro-Filho, A. R. T. Palma e C. E. Grelle pela leitura crítica de versões preliminares do mesmo.
Alexandre R. T. Palma também autorizou o uso de dados não publicados existentes em sua dissertação.
Uwe Schulz gentilmente revisou o “Abstract”. Agradecemos a André F. Mendonça pela cessão da foto-
grafia de Caluromys lanatus apresentada no início do capítulo.

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Voss, R. S.; Jansa, S. A. Phylogenetic relationships and classification of didelphid marsupials, an extant radiation of new
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Woodman, N.; Slade, N. A.; Timm, R. M. Mammalian community structure in lowland, tropical Peru, as determined by
removal trapping. Zoological Journal of the Linnean Society, v. 113, p. 1-20, 1995.

ECOLOGIA 362 Uso do espaço vertical por marsupiais brasileiros


CAPÍTULO 17

Locomoção, Morfologia e
Uso do Habitat em Marsupiais
Neotropicais: uma Abordagem
Ecomorfológica
Marcus V. Vieira*†
Ana Cláudia Delciellos*

Abstract: LOCOMOTION, MORPHOLOGY, AND HABITAT USE IN OPOSSUMS: AN


ECOMORPHOLOGICAL APPROACH. How does morphology (body size and shape) affect
habitat use and ecology of opossums? The question concerns not only investigators interested in
the group, but anyone interested in relationships between ecology, functional morphology, and
adaptation in general. Morphology affects the ecology of any organism indirectly, by the limits
imposed on performance. Hence, measures of performance are necessary to bridge morpholo-
gy and ecology, forming the basis of a more recent ecomorphological approach. Performance
measurements also can be used as an estimate of the potential niche. In this chapter, we propose
a research program based on the ecomorphological approach to integrate morphology, locomo-
tor performance, and habitat use in opossums. First, the problems that terrestrial and arboreal
environments pose to moving organisms are identified. Second, the literature on locomotion
and morphology of opossums is reviewed, with emphasis on possible adaptations to terrestrial
and arboreal environments. Third, a set of performance measurements relevant to habitat use by
opossums is described, and functional hypothesis relating morphology to locomotor performance
is reviewed. Finally, directions for studies integrating morphology, locomotion, and habitat use
of opossums are suggested.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 363-381, 2012.

*
Laboratório de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro,
CP 68020, Rio de Janeiro, RJ, 21941-902, Brasil.
† Autor correspondente: mvvieira@biologia.ufrj.br

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 363 ECOLOGIA


Introdução
Marsupiais neotropicais da ordem Didelphimorphia (Kirsh et al., 1997), ou simplesmente didelfídeos,
ocupam uma variedade de nichos, tanto alimentares como espaciais. Espécies de gêneros diferentes ocupam
habitats diferentes (Streilein, 1982), e diferem no uso dos estratos da floresta (Malcolm, 1991; Passamani,
1995; Leite et al., 1996; Cunha & Vieira, 2002; Grelle, 2003; Delciellos et al., 2006), e no uso de micro
e mesohabitats (Freitas et al., 1997; Freitas, 1998; Moura et al., 2005; Delciellos, 2011). Os hábitos ali-
mentares das espécies do grupo são geralmente descritos como oportunistas, mas variando dentro de um
contínuo de espécies mais frugívoras, onívoras, insetívoras até as mais carnívoras (Astúa et al., 2003; Ceotto
et al., 2009; Santori et al., neste volume). Estas diferenças entre as espécies nos nichos que ocupam podem
permitir a coexistência de um maior número de espécies nas comunidades, e devem implicar em alguma
especialização nos aspectos da morfologia diretamente ligados à locomoção e à alimentação.
Uma pergunta de interesse óbvio seria o quanto é possível inferir aspectos da ecologia de um di-
delfídeo a partir de sua morfologia. Esta ponte entre ecologia e morfologia permitiria também entender
melhor a função (no sentido amplo, de uma aptação segundo Gould & Vrba, 1982) e a importância de
estruturas morfológicas para a aptidão dos didelfídeos. É de fato uma pergunta de interesse mais amplo,
para os que estudam ecologia, morfologia funcional e adaptação em geral. Entretanto, a morfologia afeta
a ecologia de um organismo indiretamente, através do desempenho (“performance”) que permite em
tarefas relacionadas ao uso do habitat, por exemplo. Medidas de desempenho em atividades relevantes
a uma situação ecológica tornam-se então fundamentais na construção desta ponte entre morfologia e
ecologia. A combinação de medidas de desempenho com medidas morfológicas e ecológicas caracteriza
a abordagem ecomorfológica atual (Ricklefs & Miles, 1994).
Neste capítulo revemos os trabalhos sobre desempenho e comportamento locomotor de marsupiais
didelfídeos no contexto da abordagem ecomorfológica: como mediadores dos efeitos da sua morfologia
sobre o uso dos estratos da vegetação. Começamos com uma apresentação mais detalhada da abordagem
ecomorfológica, seguida de uma revisão do estado do conhecimento sobre locomoção e comportamento
postural nos didelfídeos, suas relações com a morfologia do esqueleto pós-craniano, e suas semelhanças
com primatas. Durante esta revisão serão levantadas algumas hipóteses sobre as relações entre tamanho,
forma do corpo, desempenho locomotor (terrestre e arborícola) e uso do habitat. Por fim, apontaremos
possíveis direções para estudos da locomoção e comportamento postural em didelfídeos, direções que
acreditamos possam levar ao teste das hipóteses sugeridas e gerar um conhecimento integrado de mor-
fologia, locomoção e ecologia do grupo. Antes de tudo, é preciso caracterizar o estudo ecomorfológico.

A Abordagem Ecomorfológica
O interesse na relação entre morfologia e ecologia vem de longa data, inclusive cunhando-se o
termo “ecomorfologia” ou “morfologia ecológica” (Ricklefs & Miles, 1994). A abordagem tradicional
procurava simplesmente correlações entre variáveis ambientais e variáveis morfológicas de um conjunto
de espécies. Esta abordagem ecomorfológica foi amplamente utilizada em peixes, mas também em aves,
morcegos e lagartos (revisão em Wainwright & Reilly, 1994). Sua maior limitação está na dificuldade de
interpretação de correlações entre conjuntos muito grandes de variáveis, tanto morfológicas como ecoló-
gicas (Ricklefs & Miles, 1994). Muitas vezes torna-se difícil compreender a natureza de uma correlação
e elaborar hipóteses sobre os mecanismos de causa e efeito.

ECOLOGIA 364 Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais


Mais recentemente, a partir dos anos 80, houve um ressurgimento desse interesse devido a uma
nova abordagem ecomorfológica. Basicamente, esta nova abordagem consistiu em somar medidas de
desempenho às medidas morfológicas e ecológicas (Figura 1). O desempenho é uma medida da capacidade
máxima do organismo em uma atividade específica, como por exemplo, a velocidade máxima no solo ou
a quantidade de alimento que o organismo encontra por unidade de tempo. A abordagem ecomorfológica
atual se distingue da morfologia e anatomia funcional tradicional por olhar o desempenho do organismo
como um todo e não apenas o funcionamento de sistemas ou partes do organismo (Delciellos & Vieira,
2002; Delciellos et al., 2006).
A morfologia afeta a ecologia de um organismo indiretamente, por exemplo, através do desem-
penho que permite em tarefas relacionadas ao uso do habitat. A partir do desempenho possível de um
organismo se dará o uso e preferência por determinados habitats. Assim, medidas de desempenho
podem ser vistas como medidas do nicho potencial (sensu Hutchinson 1957), que não podem ser
avaliadas medindo-se uso do habitat, dieta, etc, em campo. Estas últimas medidas de nicho em campo
são determinadas não só pela morfologia, mas também pela disponibilidade de recursos, intensidade
de predação, competição interespecífica, entre outros, sendo uma medida do nicho realizado. Através
da comparação de medidas de desempenho seria possível estimar diferenças no nicho potencial entre
espécies.
O nível de conhecimento sobre a morfologia do esqueleto pós-craniano, a anatomia, a locomo-
ção e o uso do habitat em didelfídeos é no mínimo incompleto para a maioria das espécies e mesmo
gêneros. Nesta situação, uma abordagem ecomorfológica tradicional, procurando correlações simples
entre variáveis morfológicas e ecológicas não é fácil. Além disso, o número de gêneros em didelfídeos
é reduzido se comparado, por exemplo, a peixes, e sua variedade morfológica é muito mais sutil que
a observada em primatas (e.g. Walker, 1974; Martin, 1990). A variação morfológica mais óbvia nos

Figura 1. Caminhos que efeitos da morfologia seguem até afetar aptidão, ecologia de populações e comunidades. A morfologia
afeta a ecologia de um organismo porque determina o limite de desempenho em comportamentos e no uso do ambiente, isto é,
no uso de recursos. O uso de recursos, por sua vez, determina a sobrevivência e reprodução, as quais, por fim, afetam a aptidão
e a ecologia das populações e das comunidades. Modificado de Ricklefs & Miles (1994).

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 365 ECOLOGIA


didelfídeos é em tamanho corporal, variando entre cerca de 10 g (Marmosa lepida) e 2000 g (Didelphis
albiventris) (Emmons, 1997). Variação em forma existe, mas não é tão evidente (Vieira, 1997; Argot,
2001, 2002, 2003; Astúa, 2009). Isto dificulta separar correlações significativas daquelas espúrias,
casuais, quando as variáveis estão em extremos opostos de uma cadeia, como variáveis morfológicas e
ecológicas, devido a uma grande variação residual e um número limitado de espécies. A grande variação
residual é em boa parte devida a fatores de desempenho não medidos, que poderiam ser identificados
e incluídos para reduzir a variação não explicada, portanto aumentando a probabilidade de detectar
correlações significativas.
Uma variação mais sutil na forma do corpo, como ocorre nos didelfídeos, deve também ser acom-
panhada de uma variação mais sutil no comportamento postural, na locomoção e desempenho locomotor.
Assim, a abordagem mais recente de medidas de desempenho parece-nos mais promissora para os didel-
fídeos no momento, pois mede a relação entre morfologia e ecologia através do seu elo, as medidas de
desempenho. Desempenho é fundamental em que tipo de tarefas? A resposta está ligada aos ambientes
em que os didelfídeos se locomovem.

Problemas da Vida Terrestre e Suas Soluções


No ambiente terrestre, a resposta à pergunta anterior parece mais fácil que no ambiente arborí-
cola. Entretanto, o solo de uma mata para um animal pequeno, como os menores didelfídeos, é um
ambiente diferente para um animal grande, como Didelphis. Para os pequenos, o solo da mata é cheio
de obstáculos. Assim, mesmo que duas espécies vivam no mesmo ambiente, possuam formas e com-
portamento postural e locomotor semelhantes, a menor terá um caminho mais sinuoso. Esta hipótese
tem algum apoio quando comparamos a locomoção de mamíferos pequenos e grandes considerados
cursoriais, com adaptações morfológicas para desenvolver velocidade no solo (Hildebrand, 1995).
Pequenos mamíferos cursoriais são especializados em locomoção saltatorial, com especializações
mais evidentes na postura corporal (Biewener, 1989), mas também na morfologia (Argot, 2002). Já
mamíferos cursoriais de médio e grande porte (> 5 kg) possuem especializações morfológicas tipica-
mente presentes em animais corredores de ambientes abertos (ex: pradarias e vegetação semi-árida),
como articulações mais rígidas que restringem os movimentos dos membros a um eixo parassagital
do corpo (Hildebrand, 1995).

Problemas da Vida Arborícola e Suas Soluções


Viver em um ambiente arborícola envolve a solução de problemas específicos, relacionados à loco-
moção, captura de alimento e fuga de predadores ao longo de um substrato em geral estreito, instável e
descontínuo (Cant, 1992; Higham, 2007). O tamanho do corpo é a variável que mais influencia a forma
de locomoção em primatas e tamanhos diferentes resultam em soluções diferentes. Assim, orangotan-
gos (Pongo pygmaeus) não são capazes de cruzar distâncias na copa por saltos, mas o seu tamanho e
membros anteriores longos permitem locomover-se por braquiação, isto é, locomoção suspensória com
os membros anteriores alcançando galhos distantes (Cant, 1992). Pelo menos oito problemas que os
animais arborícolas enfrentam relacionados à estrutura do habitat e ao comportamento de presas podem
ser identificados (Tabela 1, modificada de Cant, 1992).

ECOLOGIA 366 Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais


Tabela 1. Problemas que animais arborícolas enfrentam.

1. Andar seguramente, reduzindo as chances de cair.

2. Desenvolver velocidade para captura de alimento ou fuga de predadores.

3. Escalar suportes largos, para alcançar alimento, ou simplesmente locomover-se.

4. Escalar suportes finos, que envolvem soluções diferentes dos largos.

5. Cruzar descontinuidades na copa, como distâncias entre galhos diferentes ou árvores diferentes.

6. Encurtar o caminho ao longo dos galhos de uma árvore, de forma a cobrir distâncias rapidamente.

7. Alcançar frutos ou alimentos localizados em ramos terminais, finos.

8. Capturar presas móveis.

Como visto, as soluções dos problemas da vida arborícola incluem não somente locomoção ativa,
que resulta em deslocamento, como também captura e ingestão de alimento, limpeza corporal e descanso.
Estas são as tarefas em que o desempenho dos didelfídeos deve ser importante. Cada uma destas tarefas
exige um funcionamento particular dos músculos e esqueleto, isto é, um conjunto de posturas corporais
específico. Assim, o estudo da locomoção pode ser visto como uma parte do estudo das posturas corporais,
ou do comportamento postural (Biewener, 1989; Charles-Dominique, 1990; Cant, 1992; McClearn, 1992).
Portanto, a relação da morfologia a comportamentos elaborados, como forrageamento e locomoção, se
dá através do comportamento postural, que está diretamente relacionado ao desempenho do animal em
tarefas ligadas à aptidão em seu ambiente. Informações sobre o comportamento postural de marsupiais
didelfídeos são ainda limitadas a poucos estudos (ex: Jenkins, 1971; Kluge, 1977; Lemelin et al., 2003;
Youlatos, 2010; Dalloz et al., 2012).
Já a variedade de posturas e modos de locomoção em primatas é evidente e bem documentada (re-
visão em Martin, 1990; Wright, 2007; Youlatos & Meldrum, 2011), claramente relacionada à morfologia
do esqueleto pós-craniano. Devido ao nível de conhecimento mais adiantado, à maior variedade e à maior
especialização encontradas nos primatas, este grupo é uma referência natural para estudar e comparar
a morfologia e locomoção em outros grupos de animais arborícolas, como marsupiais didelfídeos. Em
marsupiais didelfídeos, a variação na forma do corpo é menor que a observada em primatas, mas existe
e pode ser relacionada à sua locomoção, comportamento postural e uso da vegetação (Hildebrand, 1961;
Izor & Pine, 1987; Maunz & German, 1997; Vieira, 1997).

A Locomoção nos Marsupiais Didelfídeos


Vários modos de locomoção são observados em primatas, tais como quadrupedalismo terrestre e
arborícola, agarrar-e-saltar-vertical (“vertical-clinging-and-leaping”), locomoção suspensória (“arm-
-swinging”) e bipedalismo terrestre (Martin, 1990). Subdivisões desta classificação são possíveis, por
exemplo, dividindo o quadrupedalismo arborícola dos primatas que possuem e não possuem garras.
Em comparação, os marsupiais didelfídeos locomovem-se basicamente por quadrupedalismo, ter-
restre ou arborícola, mais especificamente um caminhar arborícola sobre troncos e galhos mais próximos

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 367 ECOLOGIA


da horizontal, e escalando suportes verticais com garras ou por agarramento. Szalay (1994) utilizou o
termo “graspclimbing” para designar o conjunto de adaptações à locomoção arborícola de pequenos
mamíferos relacionados ao agarramento dos suportes, basicamente pela existência de um hallux opositor
(o polegar do pé de didefídeos e primatas). Em oposição, adaptações locomotoras relacionadas ao uso
de garras, como em esquilos, foram denominadas escalada com garras (“clawclimbing”) e “arboreal
scampering”. Entretanto, estes dois termos referem-se a adaptações morfológicas ligadas à locomoção e
não diretamente à marcha utilizada.
Mesmo dentro d’água parece haver uma dominância do quadrupedalismo, pelo menos em Didelphis
virginiana (McManus, 1970; Fish, 1993) e Lutreolina crassicaudata (Santori et. al., 2005). O nado
destes didelfídeos basicamente repete a passada quadrúpede utilizada no meio terrestre e arborícola. A
exceção é Chironectes minimus, o único difelfídeo semi-aquático (Marshall, 1978; Stein, 1981), cujo
nado é dominado pelo batimento das patas traseiras (Fish, 1993).

A locomoção sobre suportes ou superfícies horizontais


O quadrupedalismo é usado por uma variedade de vertebrados terrestres e arborícolas, incluindo
aí marsupiais e primatas. Existem vários modos de andar ou marchas (“gaits” em Alexander, 1977;
Hildebrand, 1995) possíveis em animais quadrúpedes, podendo o modo de andar ser qualificado pela
combinação da sequência de movimentação dos membros (diagonal ou lateral, simétrica ou assimétri-
ca) com a velocidade de deslocamento (caminhar ou correr) (segundo Hildebrand, 1967, 1980, 1989,
1995; Gambaryan, 1974; Rocha Barbosa et al., 1996). O quadrupedalismo arborícola dos didelfídeos é
mais um caminhar arborícola, locomovendo-se cautelosamente, cruzando ramos diferentes sem saltar e
alcançando ramos diferentes com ajuda da cauda preênsil (Enders, 1935; McManus, 1970; Delciellos &
Vieira, 2006, 2009a).
Em relação à sequência de movimentação dos membros, a marcha durante o caminhar pode ser
uma sequência lateral ou diagonal, segundo a nomenclatura de Hildebrand (1995). A sequência lateral é
característica de mamíferos placentários terrestres especializados - geralmente cursoriais - e de alguns
semiterrestres com morfologia escansorial*, como o mussaranho Tupaia glis (Cartmill, 1974). O modo de
andar por sequência lateral é o de didelfídeos terrestres durante o caminhar, como Monodelphis domes-
tica (Pridemore, 1992; Lemelin et al., 2003; Parchman et al., 2003) e D. virginiana (McManus, 1970).
Nesta sequência, o membro posterior direito toca o solo seguido do membro anterior do mesmo lado,
em seguida pelo membro posterior esquerdo, anterior esquerdo e posterior direito novamente (Figura
2a). Já a sequência diagonal é característica de muitos mamíferos arborícolas de diferentes ordens, como
primatas e o jupará (Potos flavus) (Hildebrand, 1989, 1995; Martin, 1990; Cartmill et al., 2002; Stevens,
2006; Lemelin & Cartmill, 2010). Na sequência diagonal, o membro posterior direito toca o solo, seguido
pelo membro anterior do lado oposto, esquerdo, em seguida pelo membro posterior do lado esquerdo,
membro anterior direito e por fim, pelo membro posterior direito.
Já o tempo que cada membro permanece apoiado no solo é inversamente proporcional à velocidade
que o corpo se locomove. Na velocidade do caminhar (“walking”), cada pata permanece no solo mais da

* Para deixar claro o significado pretendido, reservaremos o termo “escansorial” para seu significado como usado na morfolo-
gia, referindo-se a adaptações morfológicas para escalar (Hildebrand, 1995). “Semiterrestre” deixa uma margem menor para
interpretações: o animal escala ocasionalmente aos estratos superiores da floresta permanecendo mais tempo no solo.

ECOLOGIA 368 Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais


Figura 2. Sequências de movimentação dos membros em marsupiais didelfídeos. Ea: membro anterior esquerdo; Ep: membro
posterior esquerdo; Da: membro anterior direito; Dp: membro posterior direito. As setas marcam o início e o fim da passada,
quando a pata posterior direita toca o solo. Esquema modificado de Hildebrand (1967, 1995) e Pridemore (1992).

metade do tempo de duração da passada, de modo que o animal tem três patas no solo durante a maior
parte da passada (Hildebrand, 1967, 1995). A velocidade considerada como corrida é definida como a
velocidade em que cada pata permanece no solo menos da metade do tempo de duração da passada. Na
corrida, o animal em geral tem duas patas no solo durante a maior parte da passada. Quando a veloci-
dade do caminhar se aproxima da transição para a corrida, o modo de andar muda para um trote, onde
o membro anterior e posterior de lados opostos do corpo se deslocam em sincronia, formando pares
diagonais (“diagonal couplets”) que se movimentam alternadamente em sincronia (Figura 2b). Neste
ponto é preciso atenção: o trote e pares diagonais são diferentes de uma sequência diagonal segundo a
definição de Hildebrand (1995). O trote pode ser atingido com o aumento da velocidade, tanto a partir
de uma sequência lateral como diagonal.
Nos didelfídeos, tanto os terrestres Didelphis, Lutreolina, Metachirus, Monodelphis e Philander,
como os arborícolas Caluromys e Marmosa (Micoureus), utilizam pares diagonais ou trote, quando co-
meçam a correr (McManus, 1970; Pridemore, 1992; Santori et al., 2005). Na velocidade do caminhar,
um dos didelfídeos mais arborícola, C. philander, usa uma sequência diagonal (Cartmill et al. 2002;
Lemelin et al. 2003; Schmitt & Lemelin 2002; Youlatos, 2008). Entretanto, faltam informações sobre

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 369 ECOLOGIA


outras espécies arborícolas como M. paraguayana, ou mesmo didelfídeos terrestres especializados como
M. nudicaudatus. As posturas do corpo durante a locomoção foram descritas apenas para D. virginiana no
ambiente terrestre (Jenkins, 1971; Kluge, 1977), e para C. philander no ambiente arborícola (Youlatos,
2010; Dalloz et al., 2012).
A sequência diagonal parece conferir maior estabilidade para animais arborícolas, ou para
animais com os membros posteriores mais desenvolvidos, onde o centro de gravidade do corpo se
localiza mais posteriormente (Martin, 1990). Em ambos os casos, a sequência diagonal garantiria
maior estabilidade, com menores oscilações e rolamento lateral que a sequência lateral (Cartmill et
al., 2002, 2005). Oscilações do corpo são especialmente perigosas em ambientes arborícolas, onde
os suportes são estreitos e os riscos de injúrias causadas por uma queda são grandes. Resta saber
então a ocorrência da sequência lateral e diagonal em uma maior variedade de didelfídeos terrestres
e arborícolas.
As sequências lateral e diagonal dos didelfídeos são simétricas, isto é, os membros de um par, tra-
seiro ou dianteiro, estão espaçados uniformemente ou simetricamente no tempo de duração da passada
(Hildebrand, 1967, 1995). Estão presentes na velocidade de caminhada e na corrida mais lenta, respecti-
vamente, as velocidades mais comuns no quadrupedalismo arborícola dos didelfídeos. Entretanto, quando
há necessidade de fugir de predadores e, portanto, de desenvolver velocidade, mudam o modo de andar
para uma forma de saltos, mais precisamente meio-salto (“half-bounds” em Hildebrand, 1995), um tipo
de passada assimétrica (Pridemore, 1992; Vieira, 1997; Figura 2c). Esta mudança de modo de andar
é observada tanto no solo como em suportes cilíndricos, simulando troncos, em inclinações variadas
(Vieira, 1995; Santori et al., 2005).

Que tipos de diferenças no esqueleto pós-craniano


seriam esperadas entre marsupiais arborícolas e terrestres?
De uma maneira geral, considera-se que no quadrupedalismo haja um desenvolvimento mais
semelhante dos membros anteriores e posteriores em comparação com outros modos de locomoção
como o bipedalismo e o agarrar-e-saltar-vertical (Martin, 1990). Entretanto, a maioria dos didelfí-
deos, assim como a maioria dos pequenos mamíferos, terrestres ou arborícolas, tende a apresentar
membros posteriores mais desenvolvidos que os anteriores. Apesar desta tendência geral, alguns
didelfídeos possuem membros anteriores e posteriores mais proporcionais que outros como, por
exemplo, Didelphis aurita e didelfídeos arborícolas de fato, como C. philander e M. paraguaya-
na (Vieira, 1995, 1997; Figura 3). Primatas quadrúpedes sem garras, como Aotus, Callicebus,
Cebus, Lemur, Loris e Microcebus, também parecem ter membros anteriores e posteriores mais
proporcionais (Martin, 1990), embora existam diferenças interespecíficas relacionadas ao uso do
habitat (Wright, 2007).
Já M. nudicaudatus, um didelfídeo estritamente terrestre, tem membros posteriores mais alon-
gados e desenvolvidos muscularmente (Hildebrand, 1961; Grand, 1983; Argot, 2002). Não por aca-
so, M. nudicaudatus é considerado o único didelfídeo cursorial (Grand, 1983; Szalay, 1994; Argot,
2001, 2002, 2003). No caso de C. minimus, os membros posteriores mais longos estão relacionados
à predominância dos membros posteriores na locomoção aquática (Fish, 1993). Outro didelfídeo
com membros posteriores mais longos que os anteriores é Philander frenatus (Vieira, 1997). Esta
espécie é considerada uma forma terrestre não especializada, partilhando com M. nudicaudatus várias

ECOLOGIA 370 Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais


Figura 3. Silhuetas de marsupiais didelfídeos durante o modo de andar diagonal simétrico. Indivíduos com membros posteriores
maiores que os anteriores apresentam maior inclinação do eixo longitudinal do corpo. Todos os indivíduos estão no mesmo
ponto da sequência, pousando o membro anterior direito no suporte e preparando-se para mover o membro posterior direito.
Imagens obtidas em testes de desempenho no andar arborícola por Vieira (1995).

características pós-cranianas consideradas adaptações à locomoção no ambiente terrestre (Argot,


2003). Assim, estes didelfídeos mais especializados à vida terrestre possuem membros posteriores
relativamente longos.
Lutreolina crassicaudata e Monodelphis também são considerados terrestres, mas ambos têm mem-
bros relativamente curtos (Hildebrand, 1961). Os membros curtos de L. crassicaudata parecem compor
uma forma de locomoção que lembra os mustelídeos entre os mamíferos eutérios, com um modo de an-
dar em que o corpo longo oscila no plano sagital de maneira semelhante aos mustelídeos (Works, 1950;
Hildebrand, 1961). A sua dieta mais carnívora entre os didelfídeos e seu comportamento de predador
confirmam esta semelhança (Santori et al., neste volume). Além disso, L. crassicaudata vive em habitats
de capim alagado, portanto com uma cobertura densa e compacta onde um corpo flexível e maleável
poderia ser vantajoso para uma locomoção silenciosa à procura de presas. Inclusive, L. crassicaudata
possui um tipo de nado especializado, diferente daquele observado em C. minimus (Santori et al., 2005).
Já Monodelphis é caracterizado pelo seu tamanho pequeno entre os didelfídeos (Emmons, 1997). Talvez
seja o gênero com história natural menos conhecida entre os didelfídeos, apesar de M. domestica ter se
tornado um animal modelo para estudos de laboratório (e.g. Faden et al., 1982; Parchman et al., 2003;
Lammers et al., 2006).
Além das proporções dos membros do corpo, as proporções dos dedos das mãos e pés têm uma re-
lação clara com o uso de ramos terminais e com a locomoção arborícola. Assim, Marmosa e Caluromys,
mais arborícolas, possuem dedos mais longos que os gêneros mais terrestres Didelphis, Monodelphis e
Philander (Lemelin, 1999). As proporções dos dedos em Caluromys se assemelham bastante às propor-
ções dos dedos de primatas da família Cheirogaleidae (“lêmures”), de Madagascar, na costa da África,
que utilizam ramos terminais à procura de frutos e insetos (Lemelin, 1999). O comportamento postural
de agarramento de suportes arbóreos foi descrito em maiores detalhes apenas para Caluromys entre os

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 371 ECOLOGIA


didelfídeos (Youlatos, 2008, 2010; Dalloz et al., 2012). Didelfídeos terrestres e arborícolas também
diferem na forma dos ossos da bacia ou cintura pélvica e das vértebras da região lombar (Works, 1950;
Grand, 1983; Argot, 2003). As asas do ilíaco são bem abertas e os processos transversos das vértebras
lombares são longos e achatados em M. nudicaudatus, permitindo maior área de inserção para os músculos
extensores da região lombar. Estes músculos por sua vez são mais desenvolvidos em M. nudicaudatus
que em outros didelfídeos (Grand, 1983; Argot, 2002). As vértebras lombares de Didelphis são descritas
como “firmemente articuladas” por Works (1950:21) em relação a outros didelfídeos, o que poderia estar
relacionado simplesmente à locomoção terrestre de um didelfídeo de maior tamanho de corpo (Brown et
al., 1996). Os processos transversais do atlas de Didelphis são “amplos e achatados, muito mais grossos e
pesados que nos demais gêneros examinados” (Works, 1950:23). Já Caluromys e Marmosa, gêneros mais
arborícolas, possuem “espinha dorsal longa e estreita, com grande liberdade de movimentos entre duas
vértebras quaisquer” (Works, 1950:33) e “a parte central do atlas... não é fundida, portanto permitindo
maior flexibilidade que... Didelphis” (Works, 1950:50).
O tamanho de corpo é um dos principais determinantes da variação morfológica da escápula
nos didelfídeos (Astúa, 2009). Entretanto, também existem variações relacionadas aos hábitos de
vida (Argot, 2001; Astúa, 2009) e à filogenia (Astúa, 2009). A escápula é “relativamente larga e mais
pesada em Didelphis” (Works, 1950:24), o que pode estar relacionado ao seu maior tamanho e ainda
assim manter atividade arborícola (Vieira, 1997). A escápula de Philander é mais leve e delgada que
a de Didelphis, mas ambas são mais retangulares que a de outros didelfídeos. A espinha da escápula
corre mais perpendicular ao corpo da escápula em Didelphis enquanto que em Philander forma um
ângulo de cerca de 600 (Works, 1950:27). Já em Caluromys e Marmosa, a escápula é “fina e em parte
transparente, com um pescoço mais longo, uma aparência mais afunilada e um ângulo da espinha de
700” (Works, 1950:34, 38). Esta forma da escápula permitiria maior amplitude de movimentos que a
escápula mais quadrada de Didelphis e mesmo a de Philander. A escápula de C. minimus possui ainda
uma terceira forma, distinta dos outros didelfídeos e provavelmente relacionada ao seu hábito semi-
-aquático (Astúa, 2009). Tem uma forma de leque ou abanador (“fan-shaped” em Works, 1950:30),
com uma extremidade muito estreita e outra muito larga (Works, 1950:29), uma forma convergente
com a da escápula de mamíferos aquáticos como Lutra, Neofiber e Ondatra (Dagg & Windsor, 1972;
Stein, 1988). Stein (1981) compara em detalhe a musculatura de C. minimus e D. virginiana, e Fish
(1993) compara o nado das duas espécies.
Todas as espécies de didelfídeos consideradas terrestres têm em comum a massa muscular mais
desenvolvida que espécies arborícolas como Caluromys e M. murina (Grand, 1983). A razão entre a
massa dos músculos adutores dos membros e a massa muscular total dos membros também é maior em
Metachirus, tanto para os membros anteriores como posteriores (Grand, 1983; Argot, 2002).

Hipóteses sobre o desempenho locomotor de


didelfídeos arborícolas sobre suportes horizontais
Um aspecto do desempenho locomotor dos didelfídeos especialmente interessante é a velocidade
limite acima da qual passam a saltar (“bound”) consecutivamente em vez de caminhar ou correr, um
modo de andar assimétrico em que os membros traseiros tendem a tocar o solo simultaneamente, seguidos
pelos membros dianteiros (Hildebrand, 1980, 1989, 1995; Rocha Barbosa et al., 1996). Esta velocidade
limite pode variar entre as espécies e entre suportes de diâmetro e inclinação diferentes (Vieira, 1995).

ECOLOGIA 372 Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais


Didelfídeos mais arborícolas podem ter melhor desempenho por (1) serem capazes de correr e saltar acima
do solo, em substratos mais finos e inclinados, desenvolvendo maior velocidade, ou por (2) terem maior
firmeza no agarrar do suporte e com isso ter um deslocamento mais estável e seguro. As observações de
deslocamento cauteloso em didelfídeos apoiam a segunda hipótese, mas isto não implica em refutar a
primeira já que não são mutuamente exclusivas. É razoável supor que pelo menos alguma capacidade de
correr contribua para a aptidão de um pequeno mamífero arborícola, mesmo em um didelfídeo cauteloso,
sendo favorecida por seleção natural.
Outra questão interessante é como os didelfídeos podem aumentar a velocidade máxima correndo
em suportes horizontais de diferentes diâmetros, simulando galhos, durante a sequência simétrica.
Velocidade é o produto da frequência pelo comprimento das passadas (Hildebrand, 1995). A frequência
depende da anatomia e capacidade de contração muscular do organismo. Em uma fase de aceleração
é provável que tanto o comprimento como a frequência das passadas aumentem (Strang & Steudel,
1990). Entretanto, ao se aproximar da velocidade máxima, não é possível que as fibras musculares
aumentem a sua fre­quência de contração a ponto de contrabalançar o aumento no comprimento da
passada. Assim, próximo à velocidade máxima, o esperado é que o comprimento e a frequência de
passadas sejam negativamente correlacionados. De fato, em comparações entre espécies, maiores
velocidades são atingidas por um alongamento dos membros e consequente aumento do comprimento
da passada e redução da frequência (Strang & Steudel, 1990). Primatas parecem dar passadas mais
compridas que mamíferos cursoriais, depois de descontadas diferenças de tamanho de corpo, mesmo
assim existe uma relação positiva entre comprimento da passada e tamanho do corpo da espécie
(Alexander & Maloiy, 1984).
Como seria alcançada a velocidade máxima em pequenos mamíferos, particularmente nos didelfí-
deos, deslocando-se em suportes horizontais arbóreos? Hipoteticamente, a velocidade máxima poderia
aumentar (1) pelo aumento no comprimento da passada e redução na frequência, ou (2) pelo aumento
da frequência e redução do comprimento da passada. Aparentemente não há uma estratégia única para
marsupiais didelfídeos, ou mesmo um padrão para espécies arborícolas ou terrestres.
Em um estudo comparando o desempenho locomotor de sete espécies de didelfídeos em cinco su-
portes horizontais de diferentes diâmetros, as espécies de hábito mais arborícola foram as mais velozes,
à exceção de C. philander, a espécie arborícola de maior tamanho corporal entre as espécies estudadas
(Delciellos & Vieira, 2007; Figura 4). Philander frenatus, uma espécie mais comum no solo da mata,
apenas ocasionalmente usando estratos superiores, teve velocidade mais semelhante às das espécies arbo-
rícolas, como M. paraguayana (Figura 5), sugerindo uma habilidade arborícola potencial maior do que a
esperada pelo seu hábito semiterrestre (Delciellos & Vieira, 2006, 2007). Cada espécie atingiu uma maior
velocidade em diferentes diâmetros de suportes, não sendo encontrado um padrão (Delciellos & Vieira,
2007; Figura 4). Na sua velocidade máxima, D. aurita, Gracilinanus microtarsus e M. paraguayana
apresentaram maior frequência de passadas, enquanto que Marmosops incanus e C. philander maiores
comprimento de passadas. Philander frenatus e M. nudicaudatus aumentaram ambas. Um aumento no
comprimento da passada significa um aumento nas oscilações do corpo durante o deslocamento e um
aumento na frequência aumenta a oscilação do suporte (Delciellos & Vieira, 2007). Assim, cada espécie
adota diferentes estratégias para correr de forma segura em suportes horizontais arbóreos, relacionadas
principalmente ao seu tamanho de corpo e especializações relacionadas aos estratos da mata que utilizam
(Delciellos & Vieira, 2006).

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 373 ECOLOGIA


Figura 4. Velocidade relativa de sete espécies de marsupiais didelfídeos da Mata Atlântica locomovendo-se sobre tubos hori-
zontais de quatro diâmetros, simulando galhos, e sobre uma superfície plana. Os testes foram realizados colocando-se animais
treinados sobre uma extremidade do tubo, liberando-o e permitindo que corresse até a outra extremidade onde se encontrava um
abrigo familiar. A velocidade foi calculada multiplicando-se o comprimento da passada (em unidades de comprimento corporal,
ucc) pela sua frequência. Modificado de Delciellos (2005).

Figura 5. Indivíduo da espécie Marmosa paraguayana no teste de desempenho locomotor no andar arborícola sobre suporte
horizontal de 10,16 cm de diâmetro, nos estudos de Delciellos & Vieira (2006, 2007). Foto: Diogo Loretto.

ECOLOGIA 374 Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais


A locomoção arborícola sobre suportes verticais
Os pequenos mamíferos não voadores (roedores e marsupiais didelfídeos) apresentam duas soluções
para este problema, que também ocorrem em primatas: escalada com garras (“clawclimbing”) ou escalada
por agarramento (“graspclimbing”) (sensu Szalay, 1994:187). A escalada com garras é especialmente
apropriada para suportes largos em relação ao diâmetro do corpo do animal, como troncos, onde não é
possível envolver toda circunferência do suporte com o dedo opositor do pé ou mão. Os exemplos mais
típicos deste modo de locomoção são alguns primatas (Jackson, 2011) e os esquilos (Youlatos et al., 2008).
Entretanto, esquilos também são capazes de usar ramos terminais, de pequeno diâmetro (Cartmill, 1974).
Os didelfídeos escalam mais por agarramento do que por garras, embora também utilizem as garras para
escalar troncos de forma semelhante aos esquilos (McManus, 1970; Jenkins & McClean, 1984; Vieira,
1995; Sargis et al., 2007; Youlatos, 2010; Dalloz et al., 2012). A habilidade de agarrar, possibilitada pela
presença do dedo opositor, é de fundamental importância na utilização de ramos terminais finos (Lemelin,
1999; Youlatos, 2008, 2010).
A cauda preênsil dos didelfídeos também tem o seu papel na escalada de suportes verticais, per-
manecendo solta ou envolvendo o suporte frouxamente, sem apertá-lo, como um “cinto de segurança”
(Antunes, 2003; Dalloz et al., 2012). Já em suportes largos, como troncos maiores que o diâmetro do
corpo do animal, as garras tornam-se importantes para a escalada e a cauda tende a enrolar-se no suporte
mais firmemente, dando algum apoio para o corpo durante a subida (M.V. Vieira, obs. pes.). O compri-
mento da cauda pode ser negativamente correlacionado com o desempenho na escalada de cordas e nos
tubos de até quatro polegadas de diâmetro, como detectado para D. aurita e P. frenatus (Vieira, 1995).
Portanto, embora uma longa cauda preênsil seja altamente vantajosa como um quinto membro e como
um “cinto de segurança” no ambiente arborícola (Lemelin et al., 2007), pode ter efeitos secundários, ou
até negativos, em outras atividades do organismo.
Em um estudo comparando o desempenho locomotor das mesmas sete espécies de didelfídeos, agora
na escalada de três suportes verticais de diferentes diâmetros, as espécies de hábito arborícola também
foram as mais velozes, como esperado (Delciellos & Vieira, 2009a; Figura 6). Na sua velocidade máxima,
a maioria das espécies aumentou tanto a frequência quanto o comprimento das passadas, exceto por C.
philander e M. paraguayana que aumentaram principalmente o comprimento (Delciellos & Vieira, 2009a;
Figura 6). Caluromys philander foi a única espécie que utilizou a mesma estratégia, passadas maiores
e menos frequentes, tanto no andar arborícola quanto na escalada (Delciellos & Vieira, 2007, 2009a).
Como no andar arborícola, a velocidade de P. frenatus na escalada foi mais semelhante a das espécies
arborícolas. Metachirus nudicaudatus teve o pior desempenho, isto é, a menor velocidade máxima entre
as espécies estudadas, o que provavelmente está relacionado às suas especializações morfológicas para
a locomoção cursorial, que restringem sua habilidade de escalar (Delciellos & Vieira, 2009a).
No estudo de Delciellos & Vieira (2009a), para todas as espécies houve uma tendência de aumento
da velocidade com o aumento do diâmetro do suporte, o que pode estar relacionado à capacidade de
agarrar firmemente o suporte e ao fato dos suportes mais finos se deformarem mais durante a locomoção,
dificultando o movimento em algum grau. Apenas a frequência das passadas foi associada com tamanho
de corpo e ao uso dos estratos da mata (Delciellos & Vieira, 2009a). Ainda, as espécies apresentaram
diferentes comportamentos posturais de acordo com os seus hábitos, com as espécies mais arborícolas
mantendo o corpo afastado do suporte durante os movimentos, o que não foi observado para as mais
terrestres (Antunes, 2003).

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 375 ECOLOGIA


Figura 6. Comparação da frequência (linha contínua) e comprimento (linha descontínua) de passada de sete espécies de marsu-
piais didelfídeos da Mata Atlântica na velocidade máxima de escalada de cordas verticais de três diâmetros, simulando cipós e
lianas. Modificado de Delciellos & Vieira (2009a), Journal of Mammalogy, v. 90, n. 1, p. 104-113, com permissão da American
Society of Mammalogists, Allen Press, Inc.

Habilidade de salto na locomoção arborícola


A habilidade de cruzar descontinuidades entre suportes é um dos problemas que os animais en-
frentam na sua locomoção arborícola (Tabela 1). Apesar do risco de injúrias em caso de queda, sua
utilização permite otimizar os gastos energéticos com a locomoção, encurtando o caminho ao longo
dos galhos de uma árvore, de forma a cobrir distâncias rapidamente (Gunther et al., 1991; Higham et
al., 2001), por exemplo.
Existem dois modos principais de se cruzar descontinuidades entre suportes, estabelecendo uma ponte
entre eles (“bridging”) ou saltando. Na ponte, o animal cuidadosamente estende um membro para alcançar
o suporte na outra extremidade da descontinuidade, depois move os outros membros sucessivamente, com
a cauda preênsil muitas vezes atuando como um quinto membro (Youlatos, 1993). Tal comportamento
foi descrito para várias espécies de primatas (Youlatos, 1993; Dunbar & Badam, 2000; Nekaris, 2001;
Cant et al., 2003; Bezanson, 2005). Já o salto permite que o animal cruze maiores distâncias do que na
ponte (Dunbar & Badam, 2000).

ECOLOGIA 376 Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais


Os didefídeos utilizam ambos comportamentos, ponte e salto. O comportamento de ponte foi
descrito para a arborícola de dossel C. philander (Charles-Dominique et al., 1981), e observado para
espécies como D. aurita, G. microtarsus, P. frenatus e M. paraguayana, em seu ambiente natural (A.C.
Delciellos, obs. pes.). Já a habilidade de salto foi medida em testes de desempenho em laboratório para
L. crassicaudata (Santori et al., 2005) e para outras sete espécies da Mata Atlântica (Delciellos & Viei-
ra, 2009b). Comparativamente, as espécies arborícolas (C. philander, G. microtarsus, M. incanus e M.
paraguayana) saltaram maiores distâncias máximas dos que as espécies semiterrestres (D. aurita e P.
frenatus), e o tamanho de corpo explicou apenas uma pequena parte da variação na distância dos saltos
(Delciellos & Vieira, 2009b). A espécie terrestre M. nudicaudatus não realizou saltos durante os testes,
o que provavelmente está relacionado com as suas especializações morfológicas para desenvolver gran-
des velocidades no solo (Delciellos & Vieira, 2009b), tais como membros posteriores alongados (Argot,
2002). Ainda, as espécies também diferiram no comportamento postural durante o salto de acordo com
os seus hábitos (Delciellos & Vieira, 2009b).

Perspectivas e Direções Futuras


A seguir mencionamos algumas possibilidades de pesquisas futuras, que preencheriam lacunas importantes
para a formação de um corpo integrado de conhecimento sobre a ecomorfologia de marsupiais neotropicais.
1.Descrição do comportamento postural durante a locomoção arborícola e terrestre. Este tipo
de estudo é necessário para desenvolver hipóteses mais elaboradas sobre as bases funcionais de
diferenças de desempenho locomotor encontradas entre as espécies. São estudos mais qualitativos
quando comparados aos estudos de desempenho locomotor, comparando espécies no modo de
andar e posturas adotadas na locomoção.
2.Descrição do comportamento postural utilizado na captura de presas e aquisição de alimento,
de maneira geral. Muito da variação na forma corporal entre didelfídeos deve afetar também a
aquisição de alimento, além da locomoção, especialmente em um ambiente arborícola. Um animal
como Metachirus, com uma forma de corpo especializada ao ambiente terrestre, pode ter difi-
culdades em capturar um inseto voador a 10m de altura, na copa das árvores. Já Caluromys, um
arborícola especializado pode fazê-lo com relativa facilidade. Assim, a morfologia pode afetar o
uso do habitat não apenas pelos limites que impõe a seu uso, mas também devido aos alimentos
que permite adquirir neste ambiente.
3. Comparação do comportamento postural e desempenho locomotor em campo e em laborató-
rio. O aparato utilizado para medidas de desempenho locomotor mede seu desempenho máximo
em determinadas tarefas, relacionadas à sua aptidão em campo. Entretanto, seria extremamente
importante determinar o quanto as medidas de desempenho e os comportamentos observados
de fato refletem seu uso e frequência no ambiente natural. O uso de métodos alternativos (e.g.
Dalloz et al., 2012) pode permitir obter este tipo de observações.
O estudo da morfologia, locomoção e uso do habitat em marsupiais neotropicais já seria justificável
simplesmente pelo grupo, tão diversificado e ao mesmo tempo único entre os mamíferos, e de impor-
tância fundamental para compreensão da evolução de primatas (Lemelin et al., 2007). Mas a integração
destes três campos permite uma nova abordagem ao estudo da ecologia de comunidades, fornecendo,
por exemplo, uma medida de nicho potencial como em Delciellos & Vieira (2006) e sua relação com a

Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 377 ECOLOGIA


morfologia. Eventualmente, regularidades ou distância morfológicas entre espécies (razões de Hutchinson;
Hutchinson, 1959) podem ser examinadas, mas agora com uma base funcional para a medida morfológica
escolhida, assim como efeitos de mudanças na estrutura da vegetação sobre a composição de espécies de
marsupiais em comunidades locais.

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Locomoção, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais 381 ECOLOGIA


Foto: Hudson Garcia
CAPÍTULO 18

Alimentação, Nutrição
e Adaptações Alimentares
de Marsupiais Brasileiros
Ricardo T. Santori* †
Leonardo G. Lessa**
Diego Astúa***

Abstract: FEEDING HABITS, NUTRITION AND FEEDING ADAPTATIONS OF BRAZILIAN


MARSUPIALS. Brazilian marsupial species, as all members of the Didelphidae family, have
a natural diet based mainly upon arthropods (mostly insects), fruits and small vertebrates, with
their relative proportions and importance varying across taxa. The current amount of available
data on these natural diets is highly variable from species to species, and these data are sum-
marized here. Yet, this apparent resemblance, usually related to unavoidable limitations of field
methods, may be overlooking subtle differences in the nutritional needs and feeding preferences
of these species. Laboratory tests and experimental diets indicate that food choice is related to
the species nutritional needs and in accordance to previously available field data. Furthermore,
nutritional contents of laboratory established diets, along with overlap of preferred items and
previous knowledge of field data, indicate that these species feeding habits can be ranked on a
gradient from essentially frugivorous species to mainly carnivorous ones. Thus, strict and her-
metic feeding categories should not always be used for these species, as only species located on
the ends of this continuum present significant alimentary differences. These data are confirmed
by morphological data, both from the digestive tract and the skull morphology, where striking
differences were only found between species with markedly distinct diets. These results indicate

*
Núcleo de Pesquisa e Ensino de Ciências, Departamento de Ciências Biológicas, Faculdade
de Formação de Professores, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Rua Francisco Portela,
1470, Bairro Patronato. São Gonçalo, RJ, 24435-000, Brasil.
† Autor correspondente: rsantori.uerj@gmail.com
Laboratório de Ecologia, Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Federal dos
**

Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Campus II. Diamantina, MG, 39100-000, Brasil.


***
Laboratório de Mastozoologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal de Pernam-
buco. Av. Professor Moraes Rego, s/n. Cidade Universitária. Recife, PE, 50670-420, Brasil.

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 383 ECOLOGIA


that most didelphid marsupials, although presenting similar shapes and diet, present a series of
subtle but cumulatively effective differences that allow differential resource exploitation.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 383-404, 2012.

Introdução
Devido à ampla distribuição geográfica dos marsupiais didelfídeos no Brasil, esta família está
representada em grande parte dos estudos de ecologia de comunidades e de populações de pequenos
mamíferos realizados no país. Em consequência, o conhecimento sobre a ecologia dos membros desta
família tem sido acrescido também de informações sobre seus hábitos alimentares.
Os marsupiais didelfídeos têm sido considerados, em sua grande maioria, como mamíferos de há-
bitos alimentares generalistas, com algumas exceções, podendo variar de “insetívoros/onívoros” a “fru-
gívoros/onívoros” (Paglia et al., 2012). Algumas das principais compilações sobre hábitos alimentares,
que incluem dados sobre a família Didelphidae, fazem uso de categorias tróficas, pela sua capacidade de
condensação e simplificação das informações existentes para fins comparativos (Robinson & Redford,
1986, 1989; Reis et al., 2010; Paglia et al., 2012). Com o crescimento no número de estudos e o aumento
do conhecimento sobre a ecologia alimentar dos marsupiais brasileiros (Figura 1), o uso de categorias
muito gerais, como estas, tem se revelado inadequado, ocultando informações importantes para estudos
diretamente relacionados com a ecologia das espécies, estrutura trófica das comunidades e suas implicações
ecológicas (Lessa & Geise, 2010). Assim, o uso destes tipos de categorias tróficas pode ser contestável,
sobretudo quando o conhecimento preciso sobre os hábitos alimentares das espécies é escasso (Hume,
1999; Vieira & Astúa de Moraes, 2003; Lessa & Geise, 2010).

Alimentação na Natureza
O grau de conhecimento sobre os hábitos alimentares das espécies brasileiras de marsupiais é muito
variável. Embora existam dados sobre praticamente todos os gêneros, apenas 29% das espécies têm sua

Figura 1. Evolução da produção científica sobre a dieta de marsupiais nas últimas três décadas. Barras em preto referem-se ao
total de artigos científicos publicados, incluindo Didelphidae, Caenolestidae, Microbioteridae (n = 116) e barras em cinza às
referências relacionadas à dieta de marsupiais didelfídeos brasileiros (Didelphidae) (n = 56) (Modificado de Lessa & Geise, 2010).

ECOLOGIA 384 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


dieta descrita por estudos específicos (Lessa & Geise, 2010). A lista de espécies brasileiras usada aqui
segue Gardner (2008), com exceção da alocação de Micoureus como subgênero de Marmosa (Voss &
Jansa, 2009).

Caluromys
As cuícas lanosas brasileiras, Caluromys philander e C. lanatus, são as espécies com hábitos mais
frugívoros dentre os didelfídeos brasileiros, sendo classificadas como frugívoras-onívoras por Paglia et
al. (2012). A dieta de C. philander na Mata Atlântica e Cerrado inclui uma elevada proporção de frutos,
podendo chegar a até 90% do volume em amostras fecais (Leite et al., 1994; Leite et al., 1996; Lessa &
Costa, 2010), ao passo que em outros estudos com a mesma espécie a porcentagem varia, mas ainda assim
é alta, como é o caso em florestas tropicais da Guiana Francesa, onde registrou-se 75% de frutos na dieta
(Atramentowicz, 1988). A riqueza de espécies vegetais consumidas varia de oito (Leite et al., 1996) a 28
(Charles-Dominique, 1983), com gêneros como Astrocaryum (Arecaceae), Cecropia (Urticaceae), Ficus
(Moraceae), Inga (Fabaceae) e Passiflora (Passifloraceae), dentre outros, incluindo espécies ricas em
carboidratos, lipídeos e água (Atramentowicz, 1988; Julien-Laferrière, 1999). O restante de sua dieta é
geralmente composto por invertebrados (sobretudo Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera - Formicidae e
Lepidoptera) (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988; Leite et al., 1994; Leite et al., 1996;
Lessa & Costa, 2010), podendo também incluir flores, néctar (Couepia – Chrysobalaneceae, Hymenea –
Fabaceae, Inga - Fabaceae, Ravenala - Strelitziaceae) e gomas (Fagara – Rutaceae) (Charles-Dominique
et al., 1981; Janson et al., 1981; Charles-Dominique, 1983; Atramentowicz, 1988; Gribel, 1988; Julien-
Laferrière & Atramentowicz, 1990). No Cerrado, sua dieta é influenciada pela marcada sazonalidade na
oferta de recursos do meio, incluindo principalmente artrópodes na estação seca (sobretudo Coleoptera,
Hymenoptera - Formicidae e Arachnida) e frutos, como Clidemia urceolata (Melastomataceae), Miconia
holosericea (Melastomataceae), Myrcia sp. (Myrtaceae) e Vismia glaziovii (Hypericaeae) na estação
chuvosa (Lessa & Costa, 2010). A dieta de C. lanatus é provavelmente semelhante à de C. philander
(Emmons & Feer, 1997), incluindo frutos, invertebrados e néctar, mas já foram encontrados vertebrados
(aves e mamíferos) em amostras estomacais de C. lanatus, em uma área de mata estacional semidecidual,
no sul do Brasil (Casella & Cáceres, 2006). Indivíduos de C. lanatus também já foram observados utili-
zando o néctar de flores de Quararibea cordata e Q. stenopetala (Bombacaceae) na Amazônia (Janson
et al., 1981) e visitando flores de Pseudobombax tomentosum (Bombacaeae) no Cerrado (Gribel, 1988).

Caluromysiops
Informações sobre a ecologia de Caluromysiops irrupta são extremamente raras. Existem relatos
ocasionais de indivíduos de C. irrupta alimentando-se em flores de Quararibea cordata (Bombacaceae),
na Amazônia (Janson et al., 1981). Paglia et al. (2012) classificam C. irrupta como frugívora-onívora
provavelmente devido à proximidade filogenética e semelhanças no uso do espaço com as espécies do
gênero Caluromys, mas existem relatos de uma dieta variada, incluindo itens animais (Izor & Pine, 1987).

Chironectes
A cuíca d’água, Chironectes minimus, o único didelfídeo de hábitos semi-aquáticos, é considerada
uma das espécies de hábitos mais carnívoros deste grupo (Marshall, 1978a; Paglia et al, 2012). Sua

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 385 ECOLOGIA


dieta inclui essencialmente vertebrados aquáticos (peixes) ou semi-aquáticos (anuros) e invertebrados
aquáticos (insetos e crustáceos) (Zetek, 1930; Mondolfi & Padilla, 1957; Marshall, 1978a; Emmons &
Feer, 1997; González & Fregueiro, 1998), podendo ocasionalmente incluir vegetais aquáticos ou frutos
(Streilein, 1982). Embora não tenha sido um item encontrado em conteúdo fecal ou estomacal, há re-
gistro de predação oportunista de morcegos das espécies Carollia perspicillata e Sturnira lillium por C.
mininus (Breviglieri & Pedro, 2010), que foram predados enquanto estavam presos a redes de neblina
montadas próximo a um riacho.

Didelphis
Os gambás, saruês, cassacos ou timbus são as espécies mais generalistas entre os Didelphidae e são
consideradas frugívoras/onívoras (Paglia et al., 2012), incluindo em suas dietas pequenos vertebrados,
invertebrados e frutos, usados de uma maneira oportunista. Os dados disponíveis, no entanto, concentram-
se em D. aurita, D. marsupialis e D. albiventris, não existindo informações disponíveis sobre a dieta de D.
imperfecta. Em mata de restinga, D. aurita inclui em sua dieta pequenos roedores (Akodon cursor), aves,
lagartos (Mabouya e Tropidurus), serpentes, anfíbios anuros e uma grande diversidade de invertebrados,
como Diplopoda e Chilopoda e, os insetos das ordens Blattodea, Hymenoptera e Orthoptera, e frutos
(Araceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Sapindaceae e Passifloraceae) (Santori et al., 1995a). A presença de
pupas de dípteros nas fezes pode ser um indicador do consumo de carniça (Santori et al., 1995a). Esta
composição de artrópodes, característica da fauna de folhiço, e a sua relação com características de seu
microhabitat indicam que a quantidade de folhiço seja importante para sua alimentação em área de res-
tinga (Freitas et al., 1997). A dieta de D. aurita em remanescentes de Mata Atlântica do Rio de Janeiro
é semelhante, incluindo artrópodes e frutos em proporções volumétricas iguais nas fezes, ainda que os
artrópodes tenham frequência de ocorrência maior (Leite et al., 1994; Leite et al., 1996). Um estudo em
Floresta de Tabuleiros, no Espírito Santo, também indicou consumo de vertebrados (Mabouya), artrópodes
e frutos (Palma, 1996). Em fragmentos de mata de Araucária do estado do Paraná, sua dieta inclui aves
(Turdus rufiventris), roedores e serpentes (Liotyphlops), invertebrados (Blattodea, Coleoptera, Diplopoda,
Hymenoptera – Formicidae, Opiliones, Decapoda e Gastropoda), e 21 espécies de frutos (principalmente
Melothria – Cucurbitaceae, Passiflora - Passifloraceae, Piper - Piperacaeae e Solanum - Solanaceae),
com diversos itens apresentando variações sazonais (Cáceres & Monteiro-Filho, 2001). Didelphis aurita
parece ser uma espécie importante na dispersão de diversas espécies de Araceae, Cactaceae, Moraceae,
Myrtaceae, Rosaceae e Solanaceae (Vieira & Izar, 1999; Cáceres & Monteiro-Filho, 2007). Em uma área
rural no estado do Rio de Janeiro, município de Sumidouro, a dieta de D. aurita também foi constituída
de frutos, pequenos vertebrados e artrópodes, com maior frequência relativa destes últimos (Ceotto et
al., 2009).
Didelphis marsupialis também apresenta uma dieta variada, composta por roedores (Rattus), aves,
répteis, anuros (Rhinella), uma grande variedade de invertebrados (sobretudo, Coleoptera e Orthopte-
ra), assim como uma alta diversidade de frutos (mais de 40 espécies, como Astrocaryum - Arecaceae,
Cecropia - Urticaceae, Clusia - Clusiaceae, Ficus - Moraceae, Inga – Fabaceae, e Psidium - Myrtaceae),
incluindo frutos de casca mais dura, inacessíveis às espécies de menor tamanho (Charles-Dominique et
al., 1981; Cordero & Nicolas, 1987; Atramentowicz, 1988; Cordero & Nicolas, 1992; Medellín, 1994).
Indivíduos de D. marsupialis também foram observados alimentando-se de néctar de flores de Quararibea
cordata (Bombacaceae) e outras espécies herbáceas (Janson et al., 1981; Charles-Dominique, 1983), e

ECOLOGIA 386 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


até predando espécies de maior porte, como Philander opossum (Wilson, 1970) ou consumindo carniça
(Charles-Dominique, 1983).
Os hábitos alimentares de D. albiventris parecem ser semelhantes aos das demais espécies, incluindo
aves, mamíferos, répteis e peixes, mas principalmente invertebrados (Blattodea, Coleoptera, Opiliones
e Diplopoda), além de 21 espécies de frutos (Cyphomandra - Solanaceae, Morus - Moraceae, Passiflora
– Passifloraceae, Rubus – Rosaceae e Solanum - Solanaceae) (Cáceres, 2002). Em uma área perturbada
na região de Campinas, a dieta de D. albiventris incluiu roedores (Cavia, Necromys, Mus, Rattus), mar-
supiais (Marmosa) e outros vertebrados (restos de escamas e pelos), mas, principalmente invertebrados
(Coleoptera, Hymenoptera e Diplopoda), e as sementes mais frequentes nas fezes foram de frutos de
Acrocomia (Arecaceae), Cecropia (Urticaceae) e Miconia (Melastomataceae) (Monteiro-Filho, 1987). O
vasto cardápio oportunista de D. albiventris pode incluir também morcegos (Artibeus lituratus e Sturnira
lilium), apanhados em redes de neblina (Gazarini et al., 2008). Em um recinto de 10 x 10 m, indivíduos
de D. albiventris predaram camundongos (Mus musculus), ratos (Rattus norvegicus), ovos, pintos (Gallus
gallus) e rãs, quando disponibilizados ao animal (R.T. Santori, obs. pes.). Informações sobre a presença de
escamas de serpentes em fezes de didelfídeos (Santori et al., 1997) e a predação de jararaca (B. jararaca)
em encontros provocados para o estudo do comportamento predatório de D. albiventris, demonstram que
este item pode ser relativamente comum na dieta desta espécie em ambiente natural (Oliveira & Santori,
1999). A espécie se comporta como um frugívoro oportunista consumindo invertebrados (sobretudo,
artrópodes) e vertebrados endotérmicos na estação seca, enquanto frutos diversos (Moraceae, Myrtaceae,
Passifloraceae, Piperaceae, Solanaceae, dentre outras), invertebrados e vertebrados são consumidos prin-
cipalmente pelos jovens na estação chuvosa (Cáceres, 2002; Cantor et al., 2010). Tal padrão de consumo
alimentar parece permitir a coexistência de adultos e jovens consumindo itens alimentares diferenciados,
de acordo com a sua disponibilidade no ambiente (Monteiro-Filho, 1987; Cantor et al., 2010). Dentre os
itens vegetais consumidos por D. albiventris, há também a alimentação oportunista de exsudatos produ-
zidos por Tapira guianensis (Anacardiaceae), após seu tronco ser roído por Callithrix jacchus durante o
dia, em um fragmento de Mata , no estado de Pernambuco, (Aléssio et al., 2005). Como o fragmento é
circundado por uma área altamente antropizada e com flutuações sazonais na oferta de recursos, o uso de
tal recurso é uma boa estratégia para garantir alimento em épocas de menor disponibilidade. O sucesso
desta espécie em áreas urbanas compreende também o compartilhamento de frutos com aves, morcegos
e roedores. Isto acontece com relação ao uso de Solanum granulosoleprosum (Solanaceae), numa área
de mata alterada em Curitiba, Paraná (Cáceres & Moura, 2003).

Glironia
Praticamente não existem relatos sobre a ecologia de Glironia venusta e nenhum sobre seus hábitos
alimentares (Emmons & Feer, 1997), apesar de Paglia et al. (2012) a definirem como insetívora-onívora.
Não é possível atualmente confirmar ou rejeitar essa classificação.

Gracilinanus
Assim como todas as espécies anteriormente classificadas no gênero Marmosa (Gardner &
Creighton, 1989), as espécies do gênero Gracilinanus são consideradas insetívoras-onívoras por Paglia
et al. (2012). As poucas informações sobre os hábitos alimentares deste gênero restringem-se a G. agilis

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 387 ECOLOGIA


(Bocchiglieri et al., 2010; Lessa & Costa, 2010; Camargo et al., 2011) e G. microtarsus (Palma, 1996;
Vieira & Izar, 1999; Martins & Bonato, 2004; Martins et al., 2006). Gracilinanus agilis consome altas
proporções de insetos (principalmente Blattodea, Coleoptera, Hymenoptera, Isoptera e Orthoptera), frutos
(principalmente Melastomataceae) e flores, com maior frequência durante a estação seca. O consumo
de frutos de Melastomataceae na estação seca, observado em áreas de Cerrado no Brasil central, sugere
sua importância como fonte de água em períodos de déficit hídrico (Camargo et al., 2011). Foi também
observada a presença de penas de aves nas fezes de dois machos adultos de G. agilis em uma área de
Mata Ciliar de Cerrado, sendo este o primeiro registro de pequenos marsupiais do gênero Gracilinanus,
possivelmente predando vertebrados (Lessa & Geise, dados não publicados).
A dieta de G. microtarsus é também descrita como predominantemente insetívora (Martins &
Bonato, 2004). Em uma área de Cerrado, em São Paulo, a dieta de uma população identificada como
G. microtarsus1 foi constituída principalmente por insetos, sendo o recurso mais abundante nas fezes,
mas também de outros invertebrados e frutos (Palma, 1996; Martins et al., 2006). Amostras fecais de G.
microtarsus continham sementes de Anthurium (Araceae) em um estudo realizado em uma área de Mata
Atlântica (Vieira & Izar, 1999).

Lutreolina
Apesar de estar listada como piscívora por Paglia et al. (2012), Lutreolina crassicaudata é sem
dúvida a espécie mais carnívora dos Didelphidae. Apresenta grande agilidade e agressividade, caracte-
rísticos de uma espécie predadora, podendo ser comparada com carnívoros da família Mustelidae (Davis,
1966). Entretanto, os dados disponíveis sobre os hábitos alimentares da espécie restringem-se a poucas
localidades (Monteiro-Filho & Dias, 1990). A composição da dieta de L. crassicaudata varia espacial-
mente, provavelmente como resultado da variação na disponibilidade de recursos alimentares do meio
(Facure & Ramos, 2011). Sua dieta inclui diversos pequenos vertebrados, como roedores (Necromys,
Mus, Oryzomys), marsupiais (Marmosa), lagomorfos (Sylvilagus), aves (Columbiformes), anuros (Rhi-
nella), lagartos (Hemidactylus) e peixes, mas, inclui também artrópodes, anelídeos e sementes (Cecropia
Urticaceae, Miconia – Melastomataceae, Passiflora – Passifloraceae, Piper - Piperaceae, Syagrus – Are-
caceae) (Marshall, 1978b; Monteiro-Filho & Dias, 1990; Hume, 1999; Cáceres et al., 2002; Facure &
Ramos, 2011). Existem também relatos de predação de jararacas (Sazima, 1992) e de consumo de carniça
(Facure & Ramos, 2011).

Marmosa
Na Guiana Francesa, a dieta de Marmosa murina é composta por invertebrados (Coleoptera, Hyme-
noptera - Formicidae, Myriapoda e Annelida) e por polpa de frutos. Sementes de Bellucia (Melastomata-
ceae), Cecropia (Urticaceae), Ficus (Moraceae) e Henriettea (Melastomataceae) foram encontradas em
suas fezes, contudo foram observados indivíduos consumindo a polpa de frutos maiores, dos quais não
ingerem as sementes (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988). Flores e nectários foram
encontrados em estômagos de M. murina (Charles-Dominique, 1983). Há também registros de restos de
1
Estes exemplares são referidos como G. microtarsus por Martins et al. (2006), mas a Localidade de estudo e o exame de
exemplares coletados sugerem que devam ser na realidade G. agilis. Nesse sentido, ver comentários em Astúa (2010) e parti-
cularmente em Cooper et al. (2009), que trabalharam com exemplares da mesma Localidade.

ECOLOGIA 388 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


uma pequena rã no conteúdo estomacal de um indivíduo (Charles-Dominique et al., 1981). Em Floresta
de Tabuleiros do Espírito Santo, foram encontrados restos de artrópodes em 100% das fezes analisadas,
e sementes em 50% destas (Palma, 1996).
Na Mata Atlântica do estado do Rio de Janeiro, as fezes de M. (Micoureus) paraguayana apresen-
taram uma elevada frequência de ocorrência de artrópodes (mais de 80%) e frutos (em torno de 40% das
fezes), perfazendo aproximadamente 20% do volume total, contra 80% para os artrópodes (Leite et al.,
1994; Leite et al., 1996). Estudos mais detalhados na mesma área indicaram a presença de artrópodes
em todas as fezes examinadas, e sementes em 58% delas (Pinheiro et al., 2002). Entre os artrópodes
mais freqüentes, destacam-se Coleoptera, Hymenoptera – Formicidae, larvas de Lepidoptera, Orthoptera
e Arachnida e Hemiptera (Carvalho et al., 1999; Pinheiro et al., 2002). Sementes de cinco espécies de
Araceae (Philodendron corcovadense, P. appendiculatum, P. exymium, P. crassinervium e Anthurium
harrisii) foram encontradas em fezes de M. paraguayana, na Mata Atlântica do estado de São Paulo
(Vieira & Izar, 1999). Um padrão de dieta semelhante foi encontrado no Cerrado, com um consumo de
artrópodes (90%) e frutos (45,5%) (Lessa & Costa, 2010). O consumo de flores (Lessa & Costa, 2010)
e pequenos vertebrados (aves) também foram reportados para M. paraguayana (Cáceres et al., 2002;
Casella & Cáceres, 2006).
Marmosa (Micoureus) demerarae parece apresentar um padrão de dieta semelhante, consumindo
principalmente artrópodes (Coleoptera, Hemiptera e Hymenoptera) e frutos (Arecaceae e Passifloraceae)
(Fernandes et al., 2006). Para todas as demais espécies brasileiras do gênero, classificadas como insetí-
voras-onívoras por Paglia et al. (2012), não existem informações precisas sobre suas dietas.

Marmosops
Todas as nove espécies do gênero Marmosops, que correm no Brasil, são classificadas como
insetívoras-onívoras por Paglia et al. (2012). Restos de artrópodes estiveram presentes em 100% das fezes
analisadas de M. incanus, em uma área de Mata Atlântica no Espírito Santo, assim como poucas sementes
e restos vegetais (Palma, 1996). No Cerrado, artrópodes, com destaque para Coleoptera e Hymenoptera
(Formicidae) , também foram registrados em 100% das amostras, no entanto, o consumo de frutos de
espécies pioneiras (em torno de 29%) parece ser um importante recurso alimentar, principalmente na
estação seca (Lessa & Costa, 2010). Na Mata Atlântica, um padrão similar foi descrito para M. paulensis
(Leiner & Silva, 2007), reforçando a importância de frutos como fonte de água e suplemento energético
na dieta de alguns didelfídeos (Julien-Laferrière & Atramentowicz, 1990; Astúa de Moraes et al., 2003;
Camargo et al., 2011). O consumo de flores na estação seca também foi observado para M. incanus e M.
paulensis (Leiner & Silva, 2007; Lessa & Costa, 2010). A classificação dos hábitos alimentares das demais
espécies brasileiras é provavelmente deduzida pela semelhança com outras espécies de Marmosops, já
que não existem descrições disponíveis sobre a sua dieta natural.

Metachirus
Classificada como insetívora-onívora por Paglia et al. (2012), M. nudicaudatus é reconhecida
como uma espécie predominantemente insetívora, com sua dieta essencialmente composta de artrópodes
(Streilein, 1982; Emmons & Feer, 1997). Em uma mata de restinga do estado do Rio de Janeiro, sua dieta

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 389 ECOLOGIA


é principalmente composta de Hymenoptera - Formicidae, Isoptera, Blattodea e Coleoptera, variando
entre 70 e 95% de frequência de ocorrência nas fezes (Santori et al., 1995a). Em áreas de Mata Atlântica,
no sul do Brasil, invertebrados (100%) e alguns frutos, como das famílias Arecaceae e Bromeliaceae
também fazem parte da dieta de M. nudicaudatus (Cáceres, 2004). No entanto, a variação local na dispo-
nibilidade de recursos pode determinar variações na dieta dessa espécie. Estudos realizados em áreas de
restinga e Mata Atlântica registraram um baixo consumo de frutos (10,5 e 7%, respectivamente) (Santori
et al., 1995a; Cáceres, 2004), enquanto um alto consumo (45,5%) foi observado no Cerrado em Minas
Gerais (Lessa & Costa, 2010). O consumo de vertebrados, como pequenos mamíferos, aves e lagartos
(Mabouya e Tropidurus), além de ovos também foram relatados (Medellín et al., 1992; Santori et al.,
1995a; Cáceres, 2004; Lessa & Costa, 2010).

Monodelphis
As 15 espécies do gênero Monodelphis listadas por Paglia et al. (2012) são todas classificadas como
insetívoras-onívoras. Monodelphis dimidiata tem uma dieta composta principalmente por invertebrados
(Hemiptera, Hymenoptera - Formicidae, larvas de Lepidoptera e Arachnida), porém também consomem
pequenos roedores como Calomys laucha, Necromys obscurus, Oligoryzomys flavescens e Oxymycterus
roberti, apesar do peso corporal em torno de 50g (Pine et al., 1985; Busch & Kravetz, 1991). Restos ve-
getais também foram encontrados em conteúdos estomacais de indivíduos desta espécie e, em cativeiro,
consumiram moluscos (caramujos e lesmas), minhocas e isópodos.
Monodelphis domestica alimenta-se principalmente de insetos, mas pode utilizar pequenos vertebra-
dos (roedores, lagartos e anuros), frutos e carniça (Streilein, 1982; Emmons & Feer, 1997; Hume, 1999),
além de sementes de Cipocereus minensis (Cactaceae), que foram registrados nas fezes em uma área de
campo rupestre (L.G. Lessa, dados não publicados). Monodelphis brevicaudata também inclui pequenos
roedores, insetos, carniça e frutos em sua dieta (Streilein, 1982). Frutos, invertebrados (sobretudo Blatto-
dea, Coleoptera e Hymenoptera) e vertebrados (aves e mamíferos) foram encontrados no estômago de M.
sorex (=M. dimidiata), em um estudo realizado em fragmentos de Mata Atlântica no sul do Brasil (Casella
& Cáceres, 2006). Dois indivíduos de M. sorex (=M. dimidiata) foram capturados em Mata de Araucária,
utilizando-se de um tomate silvestre e banana, indicando o uso de frutos pela espécie, mas as fezes de um
indivíduo apresentaram apenas fragmentos de artrópodes (N.C. Cáceres, comunicação pessoal). Dados
sobre a dieta natural das demais espécies brasileiras são raros ou inexistentes, mas acredita-se que todas
as espécies tenham dietas semelhantes, essencialmente insetívoras (Emmons & Feer, 1997).

Philander
As cuícas-de-quatro-olhos cinzas são todas denominadas como insetívoras-onívoras por Paglia et
al. (2012). Existem estudos detalhados sobre a dieta de pelo menos duas espécies do gênero, Philander
opossum e P. frenatus. Um estudo realizado com P. frenatus, desenvolvido em uma mata de restinga, no
estado do Rio de Janeiro, mostrou que esta espécie tem uma dieta composta principalmente por inver-
tebrados (principalmente Blattodea, Coleoptera e Hymenoptera - Formicidae) e pequenos vertebrados,
como roedores (Akodon cursor), lagartos (Ameiva, Tropidurus e Mabouya) e aves, sendo complementada
por frutos (Anthurium – Araceae, Achmaea – Bromeliaceae, Erythroxylum – Erythroxylaceae, Passi-
flora - Passifloraceae, Paulinia - Sapindaceae, e Pilosocereus - Cactaceae) como suplemento hídrico

ECOLOGIA 390 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


nos meses mais secos (Santori et al., 1997). No município de Sumidouro, zona rural da região serrana
do estado do Rio de Janeiro, a dieta de P. frenatus parece ser composta principalmente por artrópodes,
frutos e pequenos vertebrados, mas nesta região, sem deficit hídrico, o consumo de frutos parece estar
mais relacionado à disponibilidade destes do que à disponibilidade hídrica (Ceotto et al., 2009). No sul
do Brasil, estado do Paraná, P. frenatus alimenta-se principalmente de invertebrados, mas outros itens
como aves e frutos podem ser consumidos com menor frequência (Cáceres, 2004).
A dieta de P. opossum na Guiana Francesa inclui uma alta diversidade de presas, entre elas uma alta
frequência de minhocas, mas também de Coleoptera, Hymenoptera, Isoptera, Odonata, Orthoptera, Chi-
lopoda e Arachnida. Algumas das frutas consumidas, que compõem aproximadamente a metade da dieta,
incluem Astrocaryum (Arecaceae), Attalea (Arecaceae), Cecropia (Urticaceae), Clusia (Clusiaceae), Ficus
(Moraceae), Inga (Fabaceae), Passiflora (Passifloraceae), Piper (Piperaceae) e Virola (Myristicaceae). De
um modo geral, a polpa é consumida e as sementes rejeitadas no mesmo lugar, com exceção das menores,
que são engolidas (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988; Medellín, 1994). O consumo
de néctar de Balanophoraceae também foi observado na Guiana Francesa. Em outras localidades, a die-
ta pode conter também roedores, aves, anuros, caranguejos, assim como exsudatos (Tuttle et al., 1981;
Hershkovitz, 1997). Philander frenatus é outra espécie capaz de predar oportunisticamente morcegos
das espécies Anoura caudifer e Desmodus rotundus aprisionados em redes de neblina (Patrício-Costa et
al., 2010). Para as duas demais espécies do gênero, P. andersoni e P. mcilhennyi, não existem estudos
detalhados sobre seus hábitos alimentares.

Thylamys
As três espécies de Thylamys listadas no Brasil são classificadas como insetívoras-onívoras (Paglia
et al., 2012), mas na realidade existem informações disponíveis apenas para T. velutinus. Esta espécie ali-
menta-se essencialmente de artrópodes (44,1%), ocorrendo também restos vegetais em suas fezes (24,6%).
Em cativeiro, indivíduos aceitaram também frutos e pequenos roedores jovens (Vieira & Palma, 1996).

Variação Geográfica da Dieta


Categorias tróficas amplas, como as que são comumente utilizadas (e.g. Reis et al., 2010; Paglia
et al., 2012) podem não refletir a realidade do consumo de recursos alimentares para espécies que se
distribuem por mais de um tipo de bioma. De uma maneira geral, os didelfídeos apresentam uma dieta
descrita como “generalista”, consumindo uma ampla gama de itens como invertebrados, flores, néctar,
vertebrados e frutos, em diferentes proporções (Santori et al., 1995a; Grelle & Garcia, 1999; Cáceres,
2004; Lessa & Costa, 2010). No Brasil, a família Didelphidae é composta por 54 espécies, presentes em
diferentes biomas e habitats (Gardner, 2008; Reis et al., 2010), sendo que, ao menos 18 espécies (33%)
têm sua área de distribuição abrangendo pelo menos dois biomas diferentes (Lessa & Geise, 2010).
Para algumas espécies com distribuição geográfica pela Mata Atlântica e Cerrado lato sensu, como
Caluromys philander, Metachirus nudicaudatus e Marmosa paraguayana, podem ser observadas variações
na dieta que divergem dos padrões atualmente reconhecidos, principalmente com relação ao consumo
de artrópodes e frutos (Lessa & Geise, 2010). Estudos realizados em áreas de Mata Atlântica indicam
uma alta proporção de frutos na dieta de C. philander, no entanto, em habitats com maior sazonalidade

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 391 ECOLOGIA


na oferta de recursos, artrópodes são consumidos em maiores proporções (>50%) (Leite et al., 1994;
Carvalho et al., 2005; Casella & Cáceres, 2006; Lessa & Costa, 2010). Metachirus nudicaudatus, por
outro lado, apresenta uma dieta reconhecida como predominantemente insetívora (Vieira & Astúa de
Moraes, 2003; Paglia et al., 2012), consumindo frutos em baixas proporções em áreas de restinga (7%)
e Mata Atlântica (11%) (Santori et al., 1995a; Cáceres, 2004). Porém, frutos, especialmente de espécies
pioneiras, constituíram um importante componente na dieta da espécie (>40%) em um estudo realizado
em uma área de mata ciliar de Cerrado (Lessa & Costa, 2010). Por sua vez, Marmosa paraguayana parece
consumir uma proporção variável de frutos e artrópodes no Cerrado ou Mata Atlântica, possivelmente
em função da disponibilidade dos recursos na área de estudo (Leite et al., 1994; Cáceres et al., 2002;
Carvalho et al., 2005; Casella & Cáceres, 2006; Lessa & Costa, 2010).
A variação na dieta representa um mecanismo de ajuste em resposta a fatores exógenos, como a
disponibilidade local de recursos alimentares (Cáceres et al., 2002; Ceotto et al., 2009; Pires et al., 2009;
Lessa & Geise, 2010). Estudos realizados na Mata Atlântica e no Cerrado sugerem que a disponibilidade
do alimento pode ser um fator importante influenciando a seleção de itens na dieta de algumas espécies de
didelfídeos, como Didelphis aurita, Philander frenatus, Marmosops paulensis e Gracilinanus microtarsus
(Leiner & Silva, 2007; Ceotto et al., 2009; Camargo et al., 2011). A identificação de variações, naquela
que é reconhecida como sendo a dieta de algumas espécies de didelfídeos brasileiros, evidencia duas
questões fundamentais em estudos sobre os hábitos alimentares no campo: 1) a importância de se avaliar
a disponibilidade de recursos no meio a fim de subsidiar inferências relativas às estratégias alimentares
das espécies; 2) a necessidade de ampliarmos o volume de informações, uma vez que apenas 1/3 das
espécies de didelfídeos brasileiros têm sua dieta descrita por estudos especificamente voltados para este
fim (Lessa & Geise, 2010). Complementando o segundo ponto, devemos destacar que a quase totalidade
dos estudos restringem-se à Mata Atlântica e ao Cerrado, o que aumenta a importância da realização de
estudos em outros biomas. Por fim, uma ressalva adicional deve ser feita em relação aos táxons de ampla
distribuição: é possível que essa variação não reflita somente uma variação geográfica na dieta, mas uma
diversidade taxonômica ainda por ser elucidada, visto que diversos estudos morfológicos e genéticos
em vários destes táxons indicam que na realidade são constituídos por mais de uma espécie, como por
exemplo, Metachirus nudicaudatus, Monodelphis domestica, M. brevicaudata e Caluromys philander
(Caramaschi, 2005; Silva, 2005; Vieira, 2006; Bandeira, 2010; Caramaschi et al., 2011; Pavan et al., 2011).

Perspectivas para o Estudo da


Dieta Natural dos Marsupiais Didelfídeos
O número de estudos sobre hábitos alimentares de marsupiais brasileiros na natureza aumentou de
forma acentuada, sobretudo na última década. No entanto, para a maioria das espécies, as informações
ainda são escassas ou incipientes e as mais específicas sobre seus hábitos alimentares são simplesmente
deduzidas por comparação com espécies filogeneticamente próximas. A maior parte dos estudos são ain-
da meramente descritivos, quantificando a variação dos itens consumidos. Possíveis variações na oferta
dos recursos consumidos ou variações no consumo de determinados itens em função do tamanho, sexo
ou categoria etária das espécies permanecem ainda pouco explorados. Um maior detalhamento da dieta
pode revelar diferenças entre estratégias alimentares das diferentes espécies, mesmo entre aquelas que
utilizam recursos semelhantes, além de poder esclarecer outros aspectos da sua ecologia (e.g. Freitas
et al., 1997). Ainda assim, para algumas espécies qualquer tipo de informação, mesmo proveniente de

ECOLOGIA 392 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


observações isoladas ou do conteúdo estomacal de animais coletados em levantamentos faunísticos ou
de animais atropelados, pode ser importante para aumentar o conhecimento sobre a biologia dos táxons
menos estudados. Estudos específicos sobre a ecologia alimentar ainda são necessários para praticamente
todas as espécies brasileiras.

Escolha Alimentar e Nutrição em Cativeiro

Preferências alimentares
A maior parte das informações disponíveis, até recentemente, sobre os hábitos alimentares de
marsupiais didelfídeos originaram-se de estudos de campo realizados através da análise dos conteúdos
fecal e estomacal e, em menor escala, através de observação direta. Entretanto, tais métodos apresentam
falhas na tentativa de amostrar o universo dos recursos alimentares consumidos. De um modo geral, estes
favorecem a identificação (e, portanto, tendem a uma superestimação) dos itens que se preservam melhor
após os processos digestivos como: exoesqueletos, carapaças, pelos, ossos, penas, escamas e sementes
(Kunz & Whitaker, 1983; Dickman & Huang, 1988; Kronfeld & Dayan, 1998). As lacunas deixadas le-
vantam dúvidas sobre a possível subestimação de componentes da dieta destes mamíferos. Em especial,
alimentos de mais rápida digestão, como invertebrados de corpo mole e polpa de frutos, tendem a ser
sistematicamente subestimados, apesar de sabidamente constituírem parte da dieta de muitas espécies de
didelfídeos. Além disso, a variação espaço-temporal da disponibilidade dos recursos alimentares dificulta
eventuais comparações interespecíficas dos hábitos alimentares. Os métodos mais usuais de estudo dos
hábitos alimentares providenciam informações pouco detalhadas sobre as necessidades de nutrientes das
espécies estudadas.
Outro aspecto relevante é que o estabelecimento de dietas para a criação destas espécies em
cativeiro não pode basear-se exclusivamente nas informações produzidas em estudos de campo, uma
vez que o conhecimento do espectro total de alimentos e nutrientes necessários, e suas respectivas
proporções, necessários para manter as diferentes espécies em boas condições de saúde, não são
precisamente determinadas com os métodos anteriormente citados. Através de métodos de escolha
alimentar, em laboratório, é possível fazer comparações entre as preferências alimentares de diferen-
tes espécies eliminando-se o problema da variação da disponibilidade de alimentos. As informações
obtidas através destes métodos têm auxiliado na montagem de um quadro geral para o entendimento
das possíveis relações tróficas entre diferentes espécies, em comunidades de pequenos mamíferos, bem
como na determinação da preferência e necessidades alimentares para a criação em cativeiro (Périssé
et al., 1989; Astúa de Moraes et al., 2003).
Quatro fatores influenciam decisivamente a escolha alimentar de um animal: disponibilidade,
palatabilidade, acessibilidade e o retorno energético obtido com o alimento (Owen, 1982). O estudo da
escolha alimentar, em laboratório, provavelmente reflete melhor os fatores intrínsecos responsáveis por
preferências alimentares distintas, pois elimina os efeitos da disponibilidade e do acesso aos alimentos.
Estudos da seleção alimentar por marsupiais didelfídeos, aplicando métodos de escolha alimentar em
laboratório, foram feitos por Périssé et al. (1988; 1989), Cerqueira et al. (1994), Santori (1995), e Astúa
de Moraes et al. (2003). O método aplicado nestes estudos baseia-se em testes de livre escolha de di-
ferentes categorias de alimentos comercialmente disponíveis, colocados simultaneamente à disposição

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 393 ECOLOGIA


dos animais. A partir do consumo de cada alimento é possível calcular índices de preferência alimentar
(Périssé et al., 1989); de sobreposição (Périssé et al., 1988; Santori, 1995); de largura de nicho (Santori,
1995) e de similaridade da dieta (Santori et al., 1997).
Na confrontação entre a dieta natural de D. aurita e P. frenatus e a preferência alimentar obtida
experimentalmente, as informações de campo sobre os hábitos alimentares mais generalistas da primei-
ra espécie foram confirmadas através dos testes de escolha em laboratório (Périssé et al., 1988). Para
D. aurita foi obtido um índice de similaridade entre alimentos oferecidos e utilizados maior que em P.
frenatus; além deste dado, 100 % dos alimentos oferecidos foram preferidos por D. aurita, enquanto que
50 % foram por P. frenatus. Do conjunto de 26 tipos de alimentos oferecidos houve sobreposição entre
aqueles preferidos pelas duas espécies. Ainda no mesmo estudo, foi encontrada, em ambas as espécies,
uma sobreposição alimentar menor entre machos e fêmeas lactantes, e entre fêmeas lactantes e não lac-
tantes, do que entre machos e fêmeas não lactantes. Nas comparações interespecíficas, o menor índice de
sobreposição alimentar ficou na comparação entre as fêmeas lactantes das duas espécies. Estas informações
apontam para uma utilização de recursos alimentares diferentes, sob a influência do período reprodutivo.
No estudo de Santori (1995), os machos de P. frenatus apresentaram uma dieta preferencial mais
ampla que a das fêmeas. Entre indivíduos de diferentes classes etárias, a dieta mais variada foi a dos
adultos, ao passo que jovens e subadultos apresentaram índices de largura de dieta iguais entre si. Ao
contrário da primeira espécie, em D. aurita, as fêmeas selecionaram os recursos mais amplamente que
os machos. Entre as classes etárias desta espécie, os indivíduos adultos apresentaram maior largura da
dieta que os jovens e estes, maior que os sub-adultos. A sobreposição experimental das dietas, observada
entre classes etárias e sexos em ambas as espécies foi alta, assim como foi a sobreposição interespecífica
da dieta. Em ambiente natural no sul do Brasil, o mesmo ocorre entre D. aurita e D. albiventris (Cáceres
& Monteiro-Filho, 2001). Como verificado anteriormente no estudo de Périssé et al. (1988), apesar dos
vários alimentos selecionados por ambas as espécies, D. aurita novamente foi confirmada como uma
espécie de hábitos alimentares mais generalistas que P. frenatus.
De um modo geral, ficou demonstrado nestes estudos que nos testes de preferência alimentar, os
alimentos de origem animal como carne bovina, ovos e crustáceos são amplamente utilizados pelas duas
espécies e, somente uma parte dos alimentos de origem vegetal, como os frutos são escolhidos. Nas
análises ontogenéticas verificou-se uma tendência dos indivíduos maiores (adultos) apresentarem dietas
mais amplas que os menores (Santori, 1995).
Baseado na preferência alimentar, Cerqueira et al. (1994) analisaram através de técnicas multiva-
riadas a estrutura trófica da comunidade de pequenos mamíferos da Restinga de Maricá (RJ). Alguns
indivíduos de P. frenatus apresentaram uma pequena probabilidade de serem classificados no mesmo
grupo de M. nudicaudatus (12,9 %) e D. aurita (6,5 %), demonstrando pequena sobreposição entre as
dietas preferidas por estas espécies. Estas duas espécies e Marmosa paraguayana não apresentaram
sobreposição da dieta entre si.
Resumidamente, os testes de preferência alimentar demonstram que a escolha alimentar em
cativeiro é comparável à dos animais em seu ambiente natural (Rodgers & Lewis, 1986; Périssé et al.,
1988; Périssé et al., 1989). A preferência alimentar de animais nascidos em cativeiro e dos nascidos no
campo é altamente correlacionada, o que indica a existência de fatores característicos de cada espécie
na preferência alimentar (Stoddart, 1979). Desta forma, estes testes podem ser utilizados como modelos
experimentais, a fim de se estimar a estrutura trófica de comunidades de marsupiais e pequenos mamí-

ECOLOGIA 394 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


feros em geral. Além disso, as espécies sobre as quais não se têm informação alguma sobre seus hábitos
alimentares podem ser estudadas, obtendo-se com estes testes um esboço dos seus hábitos alimentares
em termos das categorias de alimentos utilizados.

Conteúdo nutricional da dieta


O consumo relativo de proteínas, lipídios, carboidratos e fibras dos alimentos consumidos em ex-
perimentos de preferência alimentar, utilizando o método de Périssé et al. (1989), foi quantificado por
Astúa de Moraes et al. (2003). Tal estudo envolveu 12 espécies de marsupiais didelfídeos e procurou
relacionar o consumo de nutrientes aos hábitos alimentares dos taxa estabelecidos através dos métodos
convencionais. A hipótese do estudo foi a de que espécies mais carnívoras deveriam apresentar um maior
consumo relativo de proteínas e baixo consumo de carboidratos, e as mais frugívoras apresentariam um
padrão oposto. Os táxons onívoros ficariam em uma posição intermediária em cada eixo representado
pelos respectivos nutrientes. As espécies estudadas foram: C. philander, C. minimus, D. albiventris, D.
aurita, G. agilis, L. crassicaudata, Marmosops incanus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa paraguaya-
na, Monodelphis americana, M. domestica e P. frenatus. Conforme o esperado, C. philander, a espécie
mais frugívora, foi a que apresentou a maior proporção relativa de carboidratos e menor de proteínas na
dieta selecionada, seguido por M. paraguayana, G. agilis e M. incanus. As espécies mais carnívoras e/ou
insetívoras - L. crassicaudata, C. minimus, M. nudicaudatus, M. domestica e P. frenatus – mostraram os
mais altos consumos relativos de proteínas e mais baixos consumos de carboidratos nas suas dietas. As
duas espécies do gênero Didelphis ocuparam posições intermediárias na utilização destes nutrientes. D.
albiventris e M. domestica apresentaram a maior proporção relativa de lipídios, o que pode estar relacionado
ao metabolismo da gordura para obtenção de água, já que são espécies de áreas mais secas, obtendo água
a partir do metabolismo das gorduras. Desta forma, embora todos os táxons estudados sejam onívoros,
no sentido de utilizarem alimentos de origem vegetal (frutos) e animal (artrópodes e vertebrados) em
suas dietas no ambiente, alguns deles tendem mais à carnivoria enquanto que outros mais à frugivoria,
formando um gradiente em relação aos alimentos utilizados. Por esta razão, as classificações mais usuais
para os hábitos alimentares dos mamíferos são de difícil aplicação para os marsupiais didelfídeos, e de-
veriam ser usadas de modo relativo. O uso desta metodologia sugere também que as espécies de pequeno
tamanho corporal (neste caso, M. paraguayana, G. agilis e M. incanus) possam, na verdade, apresentar
uma proporção maior de frutos em suas dietas naturais e, portanto não serem tão estritamente insetívoras
como sugerem os estudos de campo. Este consumo pode estar passando despercebido, devido ao fato
de que muitas vezes as sementes dos frutos não são ingeridas (apenas a polpa é consumida). Portanto,
os frutos podem ser altamente subestimados nas fezes (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz,
1988). Assim, o uso de experimentos de preferência alimentar em laboratório pode ajudar não somente
a confirmar os dados de campo, como também podem sugerir diferenças ecológicas antes desconhecidas
em decorrência de diversas limitações metodológicas.

Morfologia e Hábitos Alimentares

Morfologia do trato digestório


A forma e o tamanho do trato gastrointestinal dos mamíferos geralmente estão associados aos tipos

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 395 ECOLOGIA


de alimentos utilizados. Através desta relação, as espécies exploram diferentes zonas adaptativas, me-
diadas pelas restrições impostas pela forma e tamanho do sistema de digestão dos alimentos e absorção
de nutrientes.
De uma maneira geral, os mamíferos frugívoros apresentam trato digestório estruturalmente simples,
com estômago unilocular, intestino delgado, ceco e cólon presentes (Hume, 1982). Diferentemente, o trato
digestório dos mamíferos folívoros é caracterizado pela presença de múltiplas câmaras de fermentação
bacteriana de celulose e absorção de metabólitos no estômago, como nos fermentadores do trato diges-
tório anterior, ou no intestino grosso, no caso dos fermentadores do trato digestório posterior (Chivers &
Hladik, 1980). Os mamíferos onívoros incluem em sua dieta quantidades variáveis de material vegetal
e animal. O trato gastrointestinal destas espécies apresenta o intestino delgado aumentado juntamente
com o ceco e o cólon (Hume, 1999).
Os mamíferos que se alimentam de outros animais (faunívoros), sejam invertebrados ou verte-
brados, possuem trato digestório simples, sem a presença de divertículos ou regiões de fermentação,
apresentando um estômago globular que pode ser bastante elástico e volumoso naquelas espécies que
consomem presas grandes. O ceco é curto em forma de cone, podendo estar ausente nas formas mais
especializadas. Os intestinos dos mamíferos faunívoros são relativamente curtos, comparado com os
daqueles taxa que incluem porções maiores de vegetais na dieta (Chivers & Hladik, 1980; Chivers &
Langer, 1994; Hume, 1999).
Os marsupiais didelfídeos apresentam pouca variação morfológica nas porções do trato digestório
(Figura 2 A-J). Nesta família, o tubo digestório segue o padrão básico dos mamíferos de hábitos alimen-
tares não especializados, composto de um estômago unilocular grosseiramente reniforme ou globular
(dependendo do volume do seu conteúdo), intestino delgado representando a maior proporção do trato

Figura 2. Trato digestório de marsupiais didelfídeos. Modificado de Santori et al. (2004), com autorização dos editores
de Mammalia (Paris) [SANTORI, R. T.; ASTÚA DE MORAES, D.; CERQUEIRA, R. Comparative gross morphology of the
digestive tract in ten Didelphidae marsupial species. Mammalia, v. 68, p. 27-36, 2004].

ECOLOGIA 396 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


gastrointestinal, um ceco vibriforme ou cônico e intestino grosso relativamente curto (Santori et al., 2004).
As mudanças observadas na morfologia e no tamanho relativo das porções do tubo digestório, entre as
espécies mais estudadas, acompanham a variação da proporção de material vegetal e animal observadas
nas suas dietas natural e experimental.
A maior parte dos estudos da morfologia associada à alimentação nos marsupiais didelfídeos são descrições
relacionando o tamanho relativo das porções digestivas com seus hábitos alimentares (Charles-Dominique et
al., 1981; Santori et al., 1995b; Hume, 1999; Santori et al., 2004; Cáceres, 2005), ênfase que também será dada
aqui. Os primeiros esquemas feitos do trato alimentar de Marmosa spp., Chironectes minimus e Philander
opossum mostram características comuns entre os três táxons, um estômago simples, o intestino delgado e o
cólon curtos e um ceco pequeno, porém distinto (Hume, 1999). Entretanto, pouco ainda se sabe sobre a anato-
mia e a fisiologia digestiva da maioria dos marsupiais neotropicais (Hume, 1982; Santori et al., 1995b; Foley
et al., 2000). A maior fonte de variação na morfologia e no tamanho do trato digestório desta família reside
na parte posterior do trato digestório (Figura 2 A-J), correspondendo à mesma variação encontrada quando se
ordenam os táxons dos mais carnívoros para os mais frugívoros (Santori et al., 2004; Cáceres, 2005).

Estômago
O estômago dos marsupiais didelfídeos é simples, unilocular e aproximadamente reniforme com
incisura angularis pouco profunda (Hume, 1982, 1999; Santori et al., 2004). Em C. philander e M. (Mi-
coureus) demerarae (Figura 1F, H), o estômago é relativamente mais alongado (Charles-Dominique et
al., 1981). A região cardíaca é ligeiramente mais estreita em D. albiventris e M. nudicaudatus e ampla
em M. domestica e L. crassicaudata (Figura 1B, D, E, G). A região pilórica em D. albiventris e M. nu-
dicaudatus é mais volumosa e a curvatura maior se estende além da abertura do esôfago (Figura 2B, E).
O comprimento relativo do estômago é ligeiramente maior em P. frenatus do que nas duas espécies
do gênero Didelphis, que são de tamanho intermediário. Esta característica do estômago de P. frenatus
está provavelmente associada aos hábitos alimentares mais carnívoros desta espécie em relação à Didel-
phis (Santori et al., 1995b).

Intestinos
Os intestinos delgado e grosso em todas as espécies constituem-se em tubos simples de paredes
lisas (Figura 2A-J), com exceção de C. philander (Figura 1F), que apresenta bolsas no cólon proximal
(Charles-Dominique et al., 1981). Em todas as espécies, o intestino grosso apresenta maior calibre que o
delgado. No caso de D. albiventris e C. philander, o maior desenvolvimento da região posterior do trato
digestório (Figura 2B, F), pode estar relacionado respectivamente com uma maior superfície de absorção
de água a partir de uma dieta generalizada (Chivers & Hladik, 1980), e com um maior compartimento
para fermentação de uma dieta mais frugívora ou mais rica em fibras vegetais (Charles-Dominique et
al., 1981; Santori et al., 2004). Cáceres (2005) chama a atenção para o pequeno tamanho do intestino
grosso de Monodelphis sorex (= M. dimidiata), relacionando esta característica a uma dieta composta
predominantemente por matéria animal.

Ceco
Apresenta uma aparência vibriforme ou cônica simples em todas as espécies (Figura 2F). Em C.

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 397 ECOLOGIA


philander há uma maior variação na forma deste órgão, que é ligeiramente espiralizada, ampla e forman-
do bolsas nas proximidades da junção íleo-cólico-cecal (Charles-Dominique et al., 1981; Hume, 1982,
1999; Santori et al., 2004). O grande comprimento do ceco de M. nudicaudatus (Figura 1E) o distingue
das demais espécies, o que parece ainda obscuro, pois sua dieta é principalmente insetívora (Santori et
al., 2004). Além da absorção de água e eletrólitos, existe a hipótese de que o ceco de M. nudicaudatus
poderia atuar metabolizando grandes volumes de quitina (Cáceres, 2005).
Através das informações apresentadas, observa-se a dificuldade em se predizer a dieta dos didelfídeos
a partir da morfologia digestiva. Desta forma, P. frenatus apresenta um maior comprimento do estômago
relacionado a uma maior eficiência digestiva sobre dietas protéicas (Santori et al., 1995b). O tamanho do
intestino grosso de Didelphis está relacionado com uma dieta mais generalizada (Hume, 1982; Santori
et al., 1995a; Hume, 1999). E, assim como C. lanatus, C. philander é a espécie que apresenta a mais
forte associação entre o tamanho e a forma do trato digestório e os hábitos alimentares (Santori et al.,
2004; Cáceres, 2005). Isto ocorre por causa do grande desenvolvimento do intestino grosso e da forma
mais complexa do ceco (Charles-Dominique et al., 1981; Hume, 1999). Ambas as características estão
fortemente associadas a uma dieta mais frugívora.
O ceco de M. nudicaudatus destaca-se mais pelo tamanho do que pela forma (Cáceres, 2005). Um
ceco maior em insetívoros proporciona uma maior absorção de água a partir da dieta (Anderson et al.,
1992). Didelphis aurita e D. albiventris, M. demerarae, M. incanus, L. crassicaudata e M. domestica
apresentam semelhanças na relação entre o comprimento de cada porção digestiva e o comprimento
total do trato digestório (Santori et al., 2004). Entretanto, pode haver diferenças na eficiência digestiva
detectáveis somente através de estudos anatômicos e fisiológicos mais refinados (e.g. Foley et al., 2000).

Ecomorfologia do crânio e do aparelho mastigador


A morfologia do sistema mastigatório dos mamíferos é resultante da seleção para funções
muitas vezes conflitantes, como retenção e mastigação de alimento, vocalização, respiração e com-
portamento agonístico (Herring & Herring, 1974). Ainda assim, pode-se observar uma correlação
estreita entre esta morfologia (osteologia e miologia) e os hábitos alimentares (Turnbull, 1970;
Smith, 1993). De modo geral, carnívoros caracterizam-se por um processo coronóide e uma crista
sagital bem desenvolvidos, proporcionando um maior volume e maiores áreas de origem e inserção
do músculo temporal, responsável pelo componente horizontal da mordida, e também importante
para evitar o deslocamento anterior da mandíbula devido à resistência da presa. Os herbívoros, ao
contrário, apresentam um processo coronóide reduzido, e um processo angular muito desenvolvido,
aumentando a eficiência do músculo masséter (responsável pelo componente vertical da mordida),
que é muito desenvolvido e permitindo uma oclusão simultânea dos molares (Maynard-Smith &
Savage, 1959; Turnbull, 1970; Greaves, 1995).
Os marsupiais didelfídeos caracterizam-se por uma morfologia bucal não especializada, apesar de
se assemelharem mais a carnívoros do que a herbívoros (Turnbull, 1970). Estudos sobre a musculatura
bucal de didelfídeos limitam-se a poucas espécies, em especial Didelphis virginiana e Monodelphis do-
mestica (Hiiemäe & Jenkins, 1969; Turnbull, 1970; Smith, 1994). Em L. crassicaudata, a musculatura
bucal apresenta características anatômicas que reforçam a hipótese de que se trata de um caçador eficiente
e com maior força de mordida (Delupi et al., 1997). As demais espécies permanecem mal conhecidas do

ECOLOGIA 398 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


ponto de vista da musculatura bucal e craniana.
Assim como foi dito para a morfologia digestiva, trata-se de um grupo que apresenta um padrão
básico semelhante na morfologia craniana, na qual também podem ser observadas algumas diferenças
na forma do crânio e da mandíbula relacionadas aos hábitos alimentares das espécies. Nos seis gêneros
de maior tamanho corporal, é possível distinguir características próprias e, em certos casos, relacioná
-las com os conhecimentos prévios sobre seus hábitos alimentares (Astúa de Moraes, 1998; Astúa de
Moraes et al., 2000). Lutreolina crassicaudata é a espécie na qual a morfologia craniana parece estar
intimamente relacionada ao seu hábito alimentar mais carnívoro. Nesta espécie há um aumento da fossa
temporal e um processo coronóide mais largo, permitindo maior volume do músculo temporal e, sobre-
tudo, um encurtamento marcado do rostro, característica recorrente em espécies carnívoras (Vieira &
Astúa de Moraes, 2003). Esta configuração da morfologia permite reduzir as forças de torção quando
da mordida assimétrica na altura dos caninos e diminui os raios de resistência nos dentes anteriores
(Covey & Greaves, 1994; Astúa de Moraes et al., 2000). Metachirus nudicaudatus apresenta uma série
molar proporcionalmente mais alongada que as demais espécies, encontradas nas espécies insetívoras,
o que permite aumentar a superfície de trituração (Astúa de Moraes, 1998). Em C. philander, o maior
desenvolvimento da fossa massetérica do processo coronóide pode estar relacionado a um maior de-
senvolvimento do músculo masséter, como foi observado para C. derbianus em comparação a outros
didelfídeos (Medellín, 1991). Do mesmo modo, a inflexão medial incompleta do processo angular, que
ocorre em Caluromys (Sánchez-Villagra & Smith, 1997) se reflete, em projeção lateral, em um aumento
da distância entre o côndilo articular e o processo angular, o que pode aumentar a eficiência do masséter
(Maynard-Smith & Savage, 1959; Astúa de Moraes et al., 2000). Um volume proporcional do masséter
maior em C. minimus já foi também relacionado a um consumo preferencial de crustáceos e moluscos
(alimentos duros) a peixes (Medellín, 1991). Já em espécies filogeneticamente mais próximas, como P.
frenatus e D. aurita, as diferenças na morfologia craniana (Astúa de Moraes, 1998) e na musculatura
(Medellín, 1991) são menos marcadas.
Até o momento as informações produzidas nos estudos de campo não foram suficientes para definir
isoladamente os hábitos alimentares de várias espécies de didelfídeos, como M. nudicaudatus, C. irrupta
e as diversas espécies de menor tamanho. Já foi sugerido que as características cranianas de C. irrupta
devem-se a uma grande força de mordida (Izor & Pine, 1987), não associada a um comportamento necta-
rívoro (contra Janson et al., 1981). Tal afirmação baseia-se na pronunciada crista sagital, robustez e forma
do arco zigomático, além do rostro mais curto do que em Caluromys e da mandíbula mais profunda, com
ramo ascendente mais largo e ereto.
Mesmo para as espécies mais estudadas até o momento, como as do gênero Didelphis e Philander,
será necessário um aprofundamento desses estudos para que outras perguntas possam ser respondidas.
Entretanto, através dos diferentes tipos de estudo, nos quais os hábitos alimentares dos marsupiais di-
delfídeos foram analisados, evidencia-se o que parece ser uma tendência, ou seja, a da distribuição das
espécies em um gradiente de onivoria, que se distribui das espécies mais carnívoras até as mais frugívoras,
passando pelas mais onívoras, situadas em posição intermediária.

Agradecimentos
Somos especialmente gratos ao Dr. Rui Cerqueira, pela orientação em todos os trabalhos que rea-

Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros 399 ECOLOGIA


lizamos, e que compilados permitiram a redação deste capítulo, e a todos os colegas do Laboratório de
Vertebrados/UFRJ pela ajuda nas diversas etapas dos estudos que o compõem. À Dra. Lena Geise pela
revisão do manuscrito. A ajuda de Paula Soares Pinheiro foi essencial na compilação dos dados de ali-
mentação na natureza. Este trabalho e aqueles produzidos no Laboratório de Vertebrados, posteriormente
pelos autores em seus respectivos Laboratórios, e que foram citados neste capítulo foram financiados por
diversos auxílios da CAPES, CNPq, CEPG/UFRJ, FAPEMIG, FAPERJ, FACEPE, FINEP, PIE/CNPq, e
PROBIO aos autores e ao Laboratório de Vertebrados/UFRJ.

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ECOLOGIA 404 Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros


Foto: Hudson Garcia
CAPÍTULO 19

O Papel de Marsupiais
na Dispersão de Sementes
Nilton C. Cáceres* †
Leonardo G. Lessa**

Abstract: THE ROLE OF MARSUPIALS ON SEED DISPERSAL. Seed dispersal of flesh


fruits has been attributed mostly to birds and placentary mammals such as bats and monkeys.
However, Neotropical marsupials have also shown an important role on this subject, especially
those that are frugivorous (such as Caluromys) or frugivore-omnivorous (such as Didelphis and
Marmosa). Even juvenile opossums are able to disperse seeds, as has been reported for Didelphis
albiventris and Metachirus nudicaudatus. Quantities of seeds in a scat may vary greatly from
small amounts to more than 5000 seeds, and are related to marsupial’s body size and seed size.
Seed size may also limit the ingestion, with some large seeds being discarded after pulp con-
sumption. Nonetheless, there is a general trend for some marsupials to disperse seeds of pioneer,
or secondary plants, which can stay in the soil seed bank for a long time before germination.
In a conservation view, habitat generalist marsupials such as Didelphis can disperse seeds in
different microhabitats, increasing the chances of colonizing and shadow-tolerant seeds to find
an adequate site for germination. Marsupials as well as other vertebrates save seeds from seed
predators that are abundant on, or near, fruiting plants, transporting seeds far away. Dung beetles
and ants bury most marsupial scats containing seeds, acting as post dispersal agents and aiding
the formation of seed banks. Methods for assessing marsupial seed dispersal are reviewed, such
as stomach content, fecal analysis, and direct observation in the field.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 405-423, 2012.

*
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria. Santa Maria, RS,
97110-970, Brasil.
† Autor correspondente: niltoncaceres@gmail.com
Laboratório de Ecologia, Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Federal dos
**

Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Campus II. Diamantina, MG, 39100-000, Brasil.

RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 405 CONSERVAÇÃO


Introdução
Entre as interações animal-planta, a zoocoria ou dispersão de sementes por animais é uma das
mais disseminadas no reino vegetal, apresentando diversos exemplos mutualísticos de dispersão,
como por aves, morcegos e primatas (Smythe, 1970; Charles-Dominique et al., 1981; van der Pijl,
1982; Gautier-Hion et al., 1985; Charles-Dominique, 1986; Howe & Westley, 1986; Gorchov et al.,
1993). Algumas espécies de plantas são adaptadas à dispersão por tipos específicos de animais. Como
exemplo, há mamíferos de grande porte dispersando grandes sementes drupáceas (Gautier-Hion et al.,
1985), morcegos filostomídeos dispersando sementes de Piper (Fleming, 1985), certas aves e marsu-
piais dispersando ervas-de-passarinho (Davidar, 1987; Camargo et al., 2011) e lagartos dispersando
cactáceas (Figueira et al., 1994). As necessidades mínimas para uma efetiva dispersão de sementes
por animais são: primeiro, o animal não danifica as sementes do fruto quando o consome; segundo, o
animal transporta as sementes para longe da planta-mãe; e terceiro, o animal deposita essas sementes
em sítios favoráveis à germinação (Schupp, 1993). Por outro lado, muitas espécies de plantas que
produzem frutos comestíveis não são claramente adaptadas a tipos específicos de animais para sua
dispersão, mas, de preferência, parecem utilizar a dispersão animal de maneira mais generalista, re-
sultando em uma evolução difusa entre animais e plantas (Janzen, 1980). No entanto, a falta de uma
forte conexão evolucionária entre plantas e seus dispersores não diminui a importância dos agentes
dispersores de sementes.
No Brasil, os marsupiais fazem parte de uma rica fauna de pequenos mamíferos apresentando hoje
56 espécies (ver Introdução) e, em sua maioria, são onívoros e eventualmente frugívoros, podendo atuar
como potenciais dispersores de sementes (Charles-Dominique et al., 1981; Cordero & Nicolas, 1987;
Atramentowicz, 1988; Monteiro-Filho & Dias, 1990; Leite et al., 1994; Medellín, 1994; Santori et al.,
1995, 1997; Carvalho et al., 1999; Grelle & Garcia, 1999; Cáceres & Monteiro-Filho, 2000, 2001; Cáceres
et al., 2002; Lessa & Costa, 2010; Cantor et al., 2011). Apesar de nas últimas décadas inúmeros estudos
terem revelado a importância de marsupiais didelfídeos como dispersores de sementes, a maior parte
das informações provém de estudos realizados na Mata Atlântica e algumas fitofisionomias do Cerrado
(Lessa & Geise, 2010). Muitos dos marsupiais são simpátricos em várias regiões e cerca de 33% das
espécies de marsupiais didelfídeos brasileiros têm sua área de distribuição abrangendo pelo menos dois
biomas (Lessa & Costa, 2010). Podem ocorrer geralmente de 5 a 10 espécies em uma mesma região,
considerando-se apenas florestas primárias e secundárias (Julien-Laferrière, 1991; Bergallo, 1994; Fleck
& Harder, 1995; Emmons & Feer, 1997), e esse fato é relevante quando se considera a chuva de sementes
que os marsupiais podem prover para a floresta.
Muitos dos frutos consumidos por marsupiais apresentam características associadas à disper-
são por outros grupos de vertebrados como aves (frutos coloridos) ou morcegos (frutos de cores
crípticas e posicionados no final dos ramos para facilitar que sejam apanhados durante o voo).
Se os marsupiais também são importantes dispersores, então deve ser dada a esses mamíferos
metatérios importância equivalente a que é dada às aves e morcegos no que concerne à eficiência
na dispersão de sementes.
Tendo em vista tais considerações, serão examinados neste capítulo os papéis de marsupiais brasileiros
como dispersores de sementes, no que se refere ao seu grau de frugivoria, à quantidade e viabilidade das
sementes ingeridas, às distâncias de dispersão e qualidade dos locais de deposição das sementes, entre
outros aspectos relevantes.

CONSERVAÇÃO 406 RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes


Frugivoria em Marsupiais Brasileiros
A frugivoria está diretamente relacionada à dispersão de sementes por animais, como no caso dos
generalistas que consomem muitas espécies de frutos com baixo valor energético, ou como os especialistas,
que consomem poucas espécies de frutos, mas com maiores valores energéticos em alguns de seus compo-
nentes (Howe & Westley, 1986; Howe, 1993). Os marsupiais neotropicais consomem frutos pertencentes
a pelo menos 34 famílias de plantas, principalmente os bagáceos ou drupáceos, com destaque para as fa-
mílias Solanaceae, Araceae, Urticaceae, Melastomataceae e Moraceae (Cáceres, 2006). No Cerrado, frutos
pertencentes às famílias Melastomataceae, Myrtaceae, Passifloraceae, Rubiaceae, Santalaceae, Solanaceae
e Cactaceae são os mais consumidos (Martins et al. 2006; Lessa & Costa, 2010; Camargo et al., 2011).
Entre todos os gêneros de marsupiais didelfídeos, Caluromys é considerado como o mais frugívoro
(Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988; Leite et al., 1996; Carvalho et al., 1999; Cáceres &
Carmignotto, 2006; Casella & Cáceres, 2006), consumindo dezenas de espécies de frutos, sem mencionar
outras espécies das quais consomem o néctar e a seiva, mostrando ser um frugívoro generalista (Julien-
-Laferrière, 1999). Por ter ocorrência próxima a grandes centros urbanos e no litoral leste do Brasil, C.
philander é uma das espécies melhor conhecidas em termos de dieta (Santori et al., Capítulo 18). Algo
que em parte explica a dieta predominantemente frugívora em Caluromys é seu hábito arborícola (Cáceres
& Carmignotto, 2006), embora se alimente também de artrópodes em proporções variadas (Carvalho et
al., 1999; Lessa & Costa, 2010).
As espécies de marsupiais que podem ser consideradas frugívoro-onívoras (generalistas, mas com
maior tendência ao consumo de frutos) são principalmente as espécies de Didelphis (Stallings, 1989;
Santori et al., 1995; Cáceres & Monteiro-Filho, 2001, 2007; Cáceres, 2002; Cantor et al., 2011; Paglia
et al., 2012), embora as espécies de cuícas dos gêneros Lutreolina, Marmosa, Gracilinanus e até mesmo
Metachirus possam apresentar expressiva quantidade de frutos em suas dietas (Charles-Dominique et
al., 1981; Monteiro-Filho & Dias, 1990; Vieira & Izar, 1999; Cáceres et al., 2002; Cáceres, 2004; Cara-
valho et al., 1999; Bocchiglieri et al., 2010; Lessa & Costa, 2010; Camargo et al., 2011; Casella, 2011).
Os gambás apresentam composições variadas de frutos em suas dietas, como por exemplo 31 espécies
registradas para D. aurita e 21 para D. albiventris (Cáceres, 2006), mas certamente esses números estão
subestimados. Embora com alguns registros de consumo de frutos, espécies como Metachirus nudicaudatus
são consideradas como predominantemente insetívoras (Santori et al., 1995; Cáceres, 2004). Mesmo a
catita-de-cauda-curta, Monodelphis dimidiata, espécie também considerada como predominantemente
insetívora, dois indivíduos foram capturados utilizando-se tomates silvestres (Cyphomandra corymbiflo-
ra) ou banana como isca (N.C. Cáceres, obs. pes.), sendo que outros indivíduos foram registrados com
sementes de Cecropia pachystachya em seus tubos digestivos (Casella & Cáceres, 2006).
Até recentemente, a maior parte das informações sobre o papel dos marsupiais didelfídeos como
potenciais dispersores de sementes tem se restringido a áreas de Floresta Atlântica e Cerrado (Lessa &
Geise, 2010). Muito há que se aprender sobre a frugivoria por marsupiais brasileiros, e sua consequente
dispersão de sementes, à medida que estudos mais detalhados sobre sua dieta forem sendo realizados
nas diferentes vegetações do Brasil. Esse é o exemplo da cuíca Marmosa paraguayana que foi carac-
terizada previamente como sendo insetívoro-onívora (Leite et al., 1994), mas estudos posteriores têm
mostrado evidências de uma dieta mais frugívoro-onívora quando em Floresta Atlântica (Carvalho et
al., 1999; Cáceres et al., 2002; Pinheiro et al., 2002; Casella & Cáceres, 2006; Fernandez et al., 2006) e
mais insetívoro-onívora quando no Cerrado (Lessa & Costa, 2010).

RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 407 CONSERVAÇÃO


Sazonalidade na Dispersão de Sementes
Vários estudos têm mostrado que a maioria das espécies de plantas zoocóricas na região neotropical
frutifica durante a estação mais úmida e quente do ano, compreendendo a primavera e o verão (Smythe,
1970; Charles-Dominique et al., 1981; Mantovani & Martins, 1988; Galleti & Aleixo, 1998; Cáceres et
al., 1999). Como muitas espécies de marsupiais didelfídeos podem ser generalistas quanto ao consumo
de frutos, em florestas densas ou mistas eles os consomem de forma oportunista durante a estação úmida
(Charles-Dominique et al., 1981; Cáceres & Monteiro-Filho, 1999, 2001; Cáceres, 2002; Pinheiro et
al., 2002; Fernandez et al., 2006), muito embora um razoável número de espécies possa ser consumido
durante a estação seca, principalmente na Floresta Atlântica (Casella, 2011) onde a sazonalidade não
é tão marcada (Morellato et al., 2000). Em ambientes altamente sazonais como no Cerrado, um maior
consumo de frutos durante a estação seca pode ser importante como fonte de água e açúcares (Camargo
et al., 2011). Com relação às plantas, a dispersão de seus propágulos durante a estação úmida é mais
adequada para que as plântulas tenham tempo de se estabelecerem e se desenvolverem até o início da
estação com menor déficit de água (Charles-Dominique et al., 1981; Garwood, 1983). Semelhantemente
em marsupiais (e em mamíferos placentários), a seleção natural agiu de maneira que os filhotes alcanças-
sem a independência da mãe durante a estação com maior disponibilidade de recursos (estação úmida).
Por outro lado, é sabido que tanto filhotes quanto adultos, durante a estação seca, perdem peso em um
claro sinal de que não encontram recursos abundantes nesta época (Charles-Dominique et al., 1981; Atra-
mentowicz, 1982; Sunquist & Eisenberg, 1993; Cáceres & Monteiro-Filho, 1999). Os jovens de várias
espécies de marsupiais, em maior abundância durante a estação úmida, ingerem grandes quantidades de
frutos (Julien-Laferrière & Atramentowicz, 1990; Cáceres, 2002, 2004; Casella, 2011), dispersando uma
grande quantidade de sementes (Medellín, 1994; Cáceres et al., 1999).
Muitas espécies de frutos zoocóricos apresentam um longo período de frutificação durante o ano,
com poucos frutos maduros disponíveis diariamente, como é o caso de Cecropia, Ficus e alguns Solanum
(Charles-Dominique et al., 1981; Cáceres et al., 1999; Cáceres & Moura, 2003), os quais são consu-
midos por várias espécies de marsupiais didelfídeos (e.g. Carvalho et al., 1999; Cáceres, 2002, 2004;
Casella, 2011). Por outro lado, algumas espécies de marsupiais como D. aurita se mostram oportunistas
consumindo frutos à medida que estão disponíveis (Cáceres, 2003) e de maneira sequencial ao longo do
tempo (Cáceres et al., 1999). Tais estratégias das plantas com períodos mais prolongados de frutificação
evitam a competição por dispersores entre elas, apresentando picos de frutificação em épocas diferentes
durante a estação mais favorável do ano para a dispersão de sementes (Charles-Dominique et al., 1981).

Síndromes de Dispersão
Os marsupiais são atraídos por frutos que apresentam características comuns a mais de uma síndrome
de dispersão, em particular duas amplamente reconhecidas, a quiropterocoria e a ornitocoria (van der Pijl,
1982). Os frutos quiropterocóricos, de coloração críptica (como de cor verde), parecem ser os preferidos
pela maioria dos marsupiais como Caluromys, Didelphis, Gracilinanus, Marmosops e Philander (Atra-
mentowicz, 1988; Cantor et al., 2010; Lessa & Costa, 2010; Camargo et al., 2011), embora esta relação
não seja sempre clara (Julien-Laferrière, 1999; Cáceres & Monteiro-Filho, 2000). No entanto, frutos
ornitocóricos, de cores brilhantes e vistosas, como o vermelho e o amarelo, característicos de aráceas e
rubiáceas, são também consumidos, principalmente por espécies arborícolas como Caluromys, Marmosa

CONSERVAÇÃO 408 RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes


e Gracilinanus (Julien-Laferrière, 1999; Vieira & Izar, 1999; Lessa & Costa, 2010), embora tais frutos
sejam também consumidos por espécies mais terrícolas como Metachirus nudicaudatus e Philander fre-
natus (Cáceres, 2004). Possivelmente essa tendência de consumo de espécies com certas características
atrativas, como espécies da conhecida síndrome de morcegos, esteja relacionada ao fato de que a maioria
dos estudos feitos até então se concentra em áreas florestadas de menor tamanho e, por conseguinte, com
maior grau de perturbação e efeito de borda. Como exemplo, estudos sobre a frugivoria de marsupiais
arborícolas amazônicos devem mostrar padrões diversos dos resultados encontrados no leste do Brasil,
onde a fragmentação de habitats tem atuado severamente.
Os marsupiais são animais essencialmente noturnos que forrageiam utilizando-se principalmente o
olfato (Atramentowicz, 1988) e irão consumir preferencialmente aqueles frutos que possuem um cheiro
atrativo, aumentando as chances de serem encontrados. Alguns desses frutos apresentam sementes dimi-
nutas podendo ser de plantas secundárias ou pioneiras, as quais geralmente alcançam maiores abundâncias
em ambientes em regeneração (Charles-Dominique et al., 1981; Charles-Dominique, 1983; Fonseca,
1989; Julien-Laferrière, 1991; Carvalho et al., 1999; Cáceres & Monteiro-Filho, 2000, 2007; Cáceres,
2002). Na realidade, uma parte dos marsupiais didelfídeos parece não se encaixar exclusivamente em
nenhuma síndrome de dispersão reconhecida. Melhor do que estipular uma síndrome característica para
marsupiais didelfídeos é dizer que esses animais, devido ao seu hábito generalista e oportunista (e.g.
Julien-Laferrière, 1999; Cáceres et al., 1999), são generalistas quanto à frugivoria, consumindo e disper-
sando sementes de frutos disponíveis no ambiente, sem relação com uma síndrome propriamente dita. No
entanto, estudos recentes apontam para o fato de que algumas espécies de marsupiais, como Marmosops
paulensis e Gracilinanus agilis, selecionam certos tipos de fruto para o consumo (Leiner & Silva, 2007;
Camargo et al., 2011). Futuramente, com mais estudos sobre o tema, talvez possamos estabelecer uma
tendência para o consumo e dispersão de sementes por esse grupo marsupial, relacionada à interação que
marsupiais terrícolas e arborícolas podem ter com as plantas zoocóricas.

Tamanho e Quantidade de Sementes Ingeridas


O tamanho da semente pode interferir na probabilidade de dispersão por um animal. Tanto marsupiais
de grande tamanho corporal, como Didelphis, quanto de pequeno tamanho, como Marmosa (subgênero
Micoureus), são capazes de dispersar sementes pequenas (< 5 mm) endozoocoricamente (Figura 1). Este
é o caso de sementes de Piper, Ficus, Solanum, Cecropia, Miconia, entre outras. No entanto, apenas os
marsupiais maiores em tamanho são capazes de ingerir e dispersar grandes sementes, ao passo que os
pequenos marsupiais, após o consumo da polpa, geralmente deixam-nas no próprio local em que foram
apanhadas (Charles-Dominique et al., 1981; Santori, 1995; Lessa & Costa, 2010). Este caso pode ser exem-
plificado pelo comportamento de manipulação e consumo dos frutos da palmeira Syagrus romanzoffiana
em que apenas as fibras que envolvem as sementes são encontradas nas fezes de marsupiais (inclusive
Didelphis), sendo as sementes deixadas no local onde foram encontradas (Cáceres et al., 2002; Roman
et al., 2010). Na realidade, gambás como D. albiventris dispersam sementes grandes por até 7 metros
de distância da planta-mãe, como as da palmeira Attalea oleifera (Pimentel & Tabarelli, 2004). Outros
mamíferos frugívoros de maior tamanho corporal, como o cachorro-do-mato Cerdocyon thous, o quati
Nasua nasua e a anta Tapirus terrestris são conhecidos por ingerir os frutos de S. romanzoffiana, sendo
as sementes encontradas inteiras nas fezes e certamente dispersadas a maiores distâncias (Motta-Júnior
et al., 1994; Quadros & Cáceres, 2001; Roman et al., 2010).

RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 409 CONSERVAÇÃO


Figura 1. Sementes de espécies consumidas e dispersadas em fezes de Didelphis aurita em floresta ombrófila mista próximo a
meio urbano. Escala de 1 mm é válida apenas para as sementes 7 e 8; as demais são referentes à escala de 5 mm. Espécies: 1.
Solanum granuloso leprosum; 2. S. swartzianum; 3. S. sanctae catharinae; 4. S. maioranthum; 5. Cyphomandra corymbiflora; 6.
Vassobia breviflora; 7. Piper gaudichaudianum; 8. Rubus rosifolius; 9. Hovenia dulcis; 10. Asterostigma lividum; 11. Passiflora
actinia; 12. Psidium guajava; 13. Morus nigra; 14. Melothria cucumis.

O tamanho do marsupial pode também influenciar na quantidade das sementes ingeridas. Isso é
regulado pelos requerimentos energéticos que cada espécie possui e que estão relacionados diretamente
à sua massa corporal (Julien-Laferrière, 1999), além do tamanho da semente e de quantas sementes há
regularmente em um fruto. Portanto, animais maiores irão necessitar de maior número de frutos para
satisfazerem suas necessidades metabólicas, ao passo que animais menores em tamanho irão consumir
menos frutos. Consequentemente, tendo como base os hábitos alimentares similares e a simpatria dos
marsupiais (onde há maior probabilidade de consumo dos mesmos frutos), os maiores irão consumir e
dispersar maior número de sementes, como ocorre no caso de Lutreolina crassicaudata (500 g de massa
corporal) e Marmosa paraguayana (100 g) que vivem simpatricamente no sul do Brasil (Cáceres et al.,
2002) e no caso de Didelphis marsupialis (1200 g) e Philander opossum (350 g), no sul do México (Me-
dellín, 1994). Os marsupiais maiores em tamanho são capazes de totalizar de 1000 a 10000 sementes de
uma única espécie em uma ou poucas fezes (Piper como exemplo), o que depende também do tamanho
da semente e de sua disponibilidade no ambiente. Assim, a chuva de sementes que determinadas espécies

CONSERVAÇÃO 410 RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes


de marsupiais são capazes de fazer no ambiente é potencialmente grande (Medellín, 1994), visto que
são animais normalmente oportunistas consumindo o recurso enquanto esse estiver em disponibilidade.
Se for um marsupial especialista, a chuva de semente será mais intensa ainda, só que concentrada em
poucas espécies de frutos. Uma vez tendo consumido os frutos disponíveis, um marsupial didelfídeo
como um gambá pode depositar essas sementes de maneira gradual no ambiente e não de uma só vez
(N.C. Cáceres, dados não publicados), distribuindo as sementes por diversos pontos em sua área de vida
(Cáceres et al., 1999).

Tempo de Passagem
das Sementes pelo Tubo Digestivo
O tempo de passagem do alimento pelo trato digestivo de mamíferos, como no de carnívoros, tem
sido bem estudado (Harlow, 1981; Foley et al., 1995; Carss et al., 1998; Carter et al., 1999), mas uma
menor parcela trata especificamente da passagem de sementes visando a dispersão. É sabido que certos
morcegos filostomídeos apresentam uma rápida passagem de sementes pelo tubo digestivo (1 a 2 h).
Devido a isto, aliado a outros fatores como o voo até os poleiros onde se alimentam, podem fazer uma
dispersão de sementes não-aleatória (Fleming & Heithaus, 1981). Os marsupiais didelfídeos parecem
exibir um mecanismo de digestão mais lento, com o alimento levando em torno de 24 h para passar pelo
seu trato digestivo (Foley et al., 2000; N.C. Cáceres, dados não publicados). Porém, dependendo do tipo
de fruto ingerido, uma parcela das sementes pode ser defecada ainda na mesma noite do consumo. A
partir do princípio de que este tempo de trânsito não danifica as sementes no tubo digestivo (Grelle &
Garcia, 1999; Cáceres & Monteiro-Filho, 2000, 2007; Cáceres, 2002, 2004), os marsupiais podem levá-
-las a pequenas ou grandes distâncias a partir da planta-mãe, dependendo do ritmo de movimentação que
realizam; esse ritmo pode ser ditado pelo tamanho corporal e características do uso do habitat da espécie
(Gentile & Cerqueira, 1995; ver Capítulos 15, 16 e 17).

Sítios de Deposição de Sementes


Os marsupiais não utilizam suas áreas de vida homogeneamente (Fitch & Shirer, 1970; Julien-La-
ferrière, 1995; Cáceres et al., Capítulo 15, havendo certos locais em que frequentam mais regularmente
do que outros. Normalmente, esses animais deslocam-se principalmente de uma fonte de alimento (como
uma fruteira) para outra, destas últimas para sua toca (e vice-versa), ou deslocam-se em busca parceiros
na época de acasalamentos. Quando amamentam os filhotes na toca, sempre retornam no final de suas
atividades (Hossler et al., 1994). Há outros movimentos menos previsíveis em que o animal assume um
deslocamento exploratório após ter esgotado sua última fonte de alimento. De qualquer modo, eles podem
realizar uma dispersão não-aleatória de sementes, como certos morcegos fazem (Fleming & Heithaus,
1981) ou mesmo uma dispersão aleatória, implicando ainda assim em um significado ecológico positivo
para as plantas. Marsupiais como Didelphis são mais generalistas quanto à ocupação de ambientes, podendo
se deslocar freqüentemente em bordas e clareiras na floresta, onde buscam frutos de plantas disponíveis
nesses sítios (Julien-Laferrière et al., 1989; Medellín, 1994; Cáceres et al., 1999; Cáceres & Monteiro-
-Filho, 2001; Cantor et al., 2011). Assim, podem defecar sementes dessas plantas nos locais adequados
a sua germinação, como no caso de Didelphis, que até mesmo em floresta primária pode procurar por
frutos em clareiras naturais (Medellín, 1994).

RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 411 CONSERVAÇÃO


Os marsupiais didelfídeos não exploram somente espécies de plantas de hábitos pioneiros ou ruderais,
mas podem também explorar frutos de espécies ombrófilas, como é exemplificado no comportamento
alimentar do gambá-de-orelha-preta, D. aurita, e no da cuíca G. microtarsus. Fêmeas de D. aurita são
mais dependentes de habitats florestais que machos da espécie e têm certa afinidade com cursos d’água
que visitam frequentemente (Cáceres, 2003). Desse modo, devem auxiliar na dinâmica espacial de espé-
cies de plantas ombrófilas, através da dispersão de suas sementes, como no caso de Passiflora actinia e
aráceas (Vieira & Izar, 1999; Cáceres & Monteiro-Filho, 2007).
Os marsupiais, ingerindo e dispersando sementes, carregam-nas para longe das plantas de origem,
evitando que sejam predadas ali por roedores, formigas ou mesmo destruídas por fungos, conforme a
hipótese de predação de Janzen (1970). As distâncias mínimas de dispersão de certas sementes, a partir
das plantas matrizes, foram estimadas para Didelphis e Philander e devem ser adequadas para evitar tal
fenômeno de predação (e.g. em média, distâncias mínimas entre 40 a 82 m dependendo da espécie de
planta; Medellín, 1994; Cáceres et al., 1999).

Dispersão Secundária
e Formação de Banco de Sementes
A dispersão de uma semente nem sempre se efetiva quando é depositada em um determinado local,
pois pode haver a ação de agentes pós-dispersores sobre a mesma ainda nas fezes. As sementes nas fezes
podem ter vários destinos, como serem incorporadas no longo prazo ao banco de sementes do solo pela
ação do intemperismo (como chuvas e ventos que ocasionam a queda de folhas), serem destruídas por
predadores (como certos roedores), ou alcançarem o banco de sementes de maneira mais rápida pela ação
de agentes pós-dispersores, como besouros coprófagos e formigas que as levam para túneis feitos no solo.
Besouros coprófagos (adultos ou larvas) utilizam apenas os detritos das fezes para sua alimentação em
câmaras subterrâneas (geralmente a profundidades de 1 a 15 cm), não danificando as sementes que foram
enterradas. São conhecidos casos em que tais besouros favorecem a germinação de sementes encontradas
nas fezes do quati Nasua narica e do macaco-aranha Ateles paniscus no México, através dessa dispersão
secundária (Chapman, 1989; Estrada & Coates-Estrada, 1992).
Entretanto, entre os marsupiais brasileiros, são conhecidas apenas algumas espécies de besouros
que utilizam as fezes de Didelphis albiventris e D. aurita, enterrando-as ou transportando-as para
outros locais. Desses últimos, destacam-se Dichotomius assifer como um escavador noturno, que
constrói túneis no próprio local das fezes e as enterram ali; Coprophanaeus saphirinus também age
como um escavador, porém diurno, e Eurysternus cyanescens não transporta nem escava as fezes,
permanecendo sob as mesmas em covas rasas. Os besouros roladores (chamados de transportadores,
como Agamopus e Canthidium) são espécies menores que as citadas anteriormente e que incidem
sobre fezes de gambás no sul do Brasil; eles rolam pequenos pedaços de fezes (que podem conter
diminutas sementes) para longe do local de deposição, enterrando-as em covas rasas (Cáceres &
Monteiro-Filho, 2006).
Formigas do gênero Acromirmex também incidem sobre as fezes de Didelphis carregando para
seus formigueiros pequenos fragmentos das mesmas, ou sementes que porventura estejam ali (Passiflora
e Solanum) (Cáceres & Monteiro-Filho, 2006). A dispersão se concretiza quando algumas formigas
deixam cair sementes pelo caminho ou levam-nas para locais propícios para germinação (Levey &

CONSERVAÇÃO 412 RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes


Byrne, 1993). Dado que esses insetos coloniais são abundantes nas florestas tropicais, eles são muito
importantes na dispersão secundária de sementes a partir de fezes de vários mamíferos, incluindo os
marsupiais.

Viabilidade de Sementes Dispersadas e Dormência


Em geral, as sementes que atravessam o trato digestivo de marsupiais didelfídeos são viáveis, resul-
tado que foi observado por meio de experimentos de germinação (Monteiro-Filho & Dias, 1990; Grelle &
Garcia, 1999; Cáceres & Monteiro-Filho, 2000, 2007; Cáceres, 2002, 2004; Cantor et al., 2010; Lessa &
Costa, 2010; Camargo et al., 2011; Figura 2). Fatores diversos relacionados às características intrínsecas
das plantas e dos marsupiais podem influenciar na resposta das sementes à passagem pelo trato diges-
tório de potenciais dispersores, tais como 1) condições experimentais, 2) tamanho da semente, 3) tipo
de quebra de dormência, e 4) táxon do dispersor (Travesset & Verdu, 2002; Cáceres & Monteiro-Filho,
2007; Staggemeier & Galetti, 2007; Cantor et al., 2010). Os marsupiais didelfídeos apresentam um com-
portamento de mastigação que parece não danificar as pequenas sementes (0,5 a 7,0 mm), ingerindo-as
intactas (Figura 1). No interior do tubo digestivo, a ação de ácidos gástricos parece não ser suficiente
para danificá-las (e.g. Casella & Cáceres, 2006), embora um tempo de retenção muito longo possa re-
duzir ou inibir a viabilidade de algumas sementes (Murray et al., 1994; Cantor et al., 2010). Contudo,
experimentos específicos que testem o quanto das sementes ingeridas permanecem intactas nas fezes
desses marsupiais são necessários. Centenas ou milhares de sementes pequenas são possíveis de ocorrer
em uma única amostra de fezes de um Didelphis ou Lutreolina, todas visivelmente intactas (Cáceres et
al., 2002, 2009), mas não se sabe exatamente se foi esse mesmo montante o consumido pelos animais ou
se houve perdas durante a passagem pelo tudo digestivo.

Figura 2. Freqüências de germinação de sementes provenientes de frutos e de fezes de duas espécies de gambás, gênero
Didelphis, em um fragmento com floresta ombrófila mista no sul do Brasil. Os experimentos foram realizados em ambiente
com luz difusa, simulando uma clareira em floresta. Para S. granulosoleprosum e S. swartzianum não houve experimentos para
D. albiventris (Cáceres & Monteiro-Filho).

RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 413 CONSERVAÇÃO


Na hipótese dos marsupiais depositarem sementes em sítios impróprios para a germinação, como
sementes de plantas pioneiras em ambiente de interior de floresta, essas podem apresentar dormência e
aguardar por um longo período no banco de sementes até que ocorra a abertura de uma clareira natural
(Cáceres, 2002; Cáceres & Monteiro-Filho, 2007). No entanto, os marsupiais de hábito florestal podem
também dispersar sementes de espécies tolerantes à sombra, como ocorre para o maracujá Passiflora
actinia, ou mesmo para espécies que não apresentam dormência e que germinam logo após a dispersão,
como no caso de Piper gaudichaudianum e Leandra australis em floresta ombrófila mista (Cáceres &
Monteiro-Filho, 2007) ou sementes de Clidemia urceolata e Psychotria capitata no Cerrado (Lessa &
Costa, 2010).

Métodos e Perspectivas
para a Área de Conhecimento
Os marsupiais didelfídeos têm sido estudados quanto à dispersão de sementes principalmente por
três tipos de métodos: 1) análise de conteúdo estomacal; 2) análise de fezes; e 3) observação direta. Todos
estes métodos são eficazes dependendo do objetivo final do estudo, mas cada um tem suas limitações.
A análise de conteúdo estomacal tem sido utilizada com marsupiais da Guiana Francesa (Charles-
-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988) e no Brasil (Casella & Cáceres, 2006; Talamoni et al.,
2007; Pinotti et al., 2011) na detecção de várias espécies de frutos consumidos. As limitações deste método
estão relacionadas: (1) à eventual necessidade do sacrifício do animal; e (2) ao fato de que as sementes
encontradas necessariamente não passaram pelo trato digestivo completamente e, portanto, não poderiam
ser testadas quanto a sua viabilidade. No estudo da dispersão de sementes, a viabilidade é testada apenas
quando as sementes passam por todo o trato digestivo dos animais. No entanto, é o método indicado para
se estabelecer a dieta das espécies de marsupiais, pois os itens alimentares não se encontram tão digeridos
e, portanto, são mais fáceis de serem identificados.
A análise de fezes é o método mais utilizado por pesquisadores e o mais recomendado para o estudo
da dispersão de sementes por marsupiais, já que são animais noturnos e esquivos. Além disso, a análise
de fezes não requer o sacrifício do animal quando capturado. Porém, também tem suas limitações, como
por exemplo o fato das amostras normalmente serem obtidas através de capturas em armadilhas, que
é um método invasivo e que atrapalha o deslocamento natural do animal. Uma alternativa seria o uso
de carretéis de linha sobre as costas do animal (ver Cáceres et al., Capítulo 15 e a detecção das fezes
seguindo o percurso do animal posteriormente. A partir das sementes encontradas nas fezes, podem ser
feitos testes de viabilidade de sementes, sejam de germinação em placas de Petri ou mesmo por meio do
teste do tetrazólio, os quais apontam quais os percentuais de sementes vivas após passar completamente
pelo trato digestivo. Também pode-se verificar quais os requerimentos físicos da semente para alcançar a
germinação (ambientes de sombra, iluminados, etc.) ou mesmo testar se a passagem pelo trato digestivo
aumenta ou diminui a viabilidade das sementes e as taxas de germinação, através de comparações com
sementes coletadas diretamente de frutos maduros. Podem-se fazer experimentos em “in situ” também,
para verificar como as sementes são tratadas no meio natural, através de experimentos de exclusão de
agentes pós-dispersores.
A observação direta de marsupiais didelfídeos tem sido pouco utilizada na determinação da die-
ta e dispersão de sementes, salvo estudos específicos com certas espécies. Esse método é o de maior

CONSERVAÇÃO 414 RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes


dificuldade na execução devido à maioria dos marsupiais serem de hábito noturno, necessitando-se de
equipamentos especiais de iluminação para a observação dos animais nas fruteiras, além de várias horas
de observação durante a noite. Um exemplo, porém, quanto à polinização, é o estudo da cuíca-lanosa
Caluromys lanatus no Brasil Central (Gribel, 1988). Um artefato que pode facilitar o trabalho é, sem
dúvida, a radiotelemetria, através da qual se pode localizar o indivíduo marcado em plena atividade du-
rante a noite (Julien-Laferrière, 1999). Durante as observações, pode-se quantificar o número de frutos
consumidos ou o tempo gasto de cada indivíduo em uma fruteira. Tal método é principalmente utilizado
na observação de vertebrados diurnos, como aves, primatas e ungulados.
A identificação das espécies de plantas cujos frutos foram consumidos pode ser feita por compara-
ção das sementes encontradas nas fezes com aquelas de plantas previamente conhecidas (de herbários,
por exemplo, ou coleções de referência) ou pelo reconhecimento das partes vegetativas ou reprodutivas
das plantas oriundas das sementes encontradas nas fezes após a sua germinação. No caso da observação
direta, deve-se marcar a planta e coletar suas partes reprodutivas (flores, se houver) e não-reprodutivas
e endereçá-las a especialistas para identificação.
Evidentemente existem outros métodos para se verificar a dispersão por marsupiais, mas os tratados
aqui são os básicos para o início de uma pesquisa com o grupo. A partir do conhecimento básico de quais
espécies de frutos são consumidas por marsupiais, podem-se responder outras perguntas mais específicas
que se relacionam à efetividade da dispersão realizada, como: qual a real importância de um marsupial na
dispersão de sementes em relação a outros agentes dispersores como aves e morcegos? Estudos futuros
no Brasil poderão responder essa pergunta, de âmbito geral, mas que pode ser desmembrada em muitas
outras questões específicas. Cabe destacar aqui a falta de informação que se tem atualmente do papel de
marsupiais na dispersão de sementes nas demais vegetações do Brasil além da Floresta Atlântica, como
no Cerrado, Caatinga, Pantanal, Pampa e Amazônia, que são ecossistemas distintos entre si, mas que
muito têm a revelar em termos de dispersão de sementes por marsupiais e a manutenção das florestas,
cerrados e campos.

Agradecimentos
Agradecemos a Alexandra S. Pires pela valorosa revisão sobre o capítulo, e ao amigo Dalton, da
turma de ciências biológicas da UFPR (1990-1993) pela elaboração da Figura 1. NCC foi pesquisador
e bolsista de pós-doutorado (PDE) do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq/MCT) quando atualizou este capítulo. Parte dos dados apresentados por LGL teve financiamento
da FAPEMIG (processos CRA 133-03 e APQ 01034-09).

Referências
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RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 419 CONSERVAÇÃO


Apêndices

1) Cipocereus minensis (quiabo da lapa - Cactaceae): registro de sementes para Didelphis albiventris e Marmosops incanus
(foto: L.G. Lessa).

2) Clidemia urceolata (pata choca – Melastomataceae): registro de sementes para Gracilinanus agilis, Gracilinanus microtarsus, Mar-
mosops incanus, Marmosa paraguayana, Caluromys philander, Metachirus nudicaudatus e Didelphis albiventris (foto: L.G. Lessa).

CONSERVAÇÃO 420 RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes


3) Myrcia sp. (Myrtaceae): registro de sementes em amostras de Caluromys philander e Didelphis albiventris (foto: L.G. Lessa).

4) Solanum granulosoleprosum (Solanaceae): registro de sementes em amostras de Didelphis albiventris e Didelphis aurita
(foto: N.C. Cáceres).

RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 421 CONSERVAÇÃO


5) Cyphomandra corymbiflora: registro de sementes em amostras de Didelphis albiventris e D. aurita.

6) Dichotomius assifer: espécie de besouro escavador noturno, que constrói túneis no próprio local das fezes e as enterram.
Procuram por fezes de Didelphis albiventris e D. aurita quando ainda estão frescas. Enterram sementes neste processo, sem
danificá-las.

CONSERVAÇÃO 422 RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes


7) Piper gaudichaudoanum: registro de sementes em amostras de Didelphis albiventris e D. aurita.

8) Asterostigma lividum: germinação de sementes em placa de Petri, provenientes de amostras de fezes da Didelphis aurita.

RESPOSTAS DE MARSUPIAIS À papel de marsupiais na dispersão de sementes 423 CONSERVAÇÃO


Foto: Leonardo G. Lessa
CAPÍTULO 20

Onze Anos de Estudo em


uma Paisagem Fragmentada
de Mata Atlântica: Avaliando
as Características Biológicas
que Explicam a Persistência
de Marsupiais em Pequenos
Fragmentos
Fernando A.S. Fernandez* †
Paula K. Lira*
Camila S. Barros*, **
Alexandra S. Pires*, ***

Abstract: ELEVEN YEARS OF STUDY AT A FRAGMENTED ATLANTIC FOREST


LANDSCAPE: EVALUATING THE BIOLOGICAL FEATURES WHICH EXPLAIN
MARSUPIALS’ PERSISTENCE IN SMALL FRAGMENTS. Studies on responses to fragmen-
tation have suggested that to persist in small forest fragments animals should present biological
features such as: tolerance to habitat edges; high population densities; small, overlapping home
ranges; ability to use the matrix. We tested these predictions using data of a long-term (1995-
2005) capture-mark-recapture and radiotracking study on marsupials in eight small (1.3-13.3 ha)

*
Laboratório de Ecologia e Conservação de Populações, Departamento de Ecologia, Universidade
Federal do Rio de Janeiro, CP 68020, Ilha do Fundão. Rio de Janeiro, RJ, 21941-590, Brasil.
† Autor correspondente: rodentia@biologia.ufrj.br
Endereço atual: Laboratório de Diversidade e Conservação de Mamíferos, Departamento de
**

Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo.


***
Endereço atual: Laboratório de Estudo e Conservação de Florestas, Departamento de Ciências
Ambientais, Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro.

Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 427 CONSERVAÇÃO
Atlantic Forest fragments in Poço das Antas Biological Reserve, Rio de Janeiro state. Captures
were also carried out at the matrix surrounding fragments and at a control grid in the Reserve’s
main forest block. Trapping resulted in 1,916 captures of eight marsupials, five species had most
captures (Marmosa paraguayana, Philander frenatus, Didelphis aurita, Caluromys philander,
and Metachirus nudicaudatus). Sixteen individuals of three species (P. frenatus, M. paraguay-
ana and C. philander) were radiotracked. The most abundant species (1) were either tolerant
or more common at edges, (2) were either more abundant in the fragments than in the control
(except D. aurita) or present only in the former, (3) had smaller and/or overlapping home ranges
in fragments, and (4) had populations within fragments connected by individuals moving across
the matrix. Thus, all predictions were corroborated for most of the species investigated. This
finding can be useful to forecast expected changes and for management aiming to mitigate local
extinctions in the Atlantic Forest biodiversity hotspot.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 427-443, 2012.

Introdução
Na Mata Atlântica, extremamente fragmentada (Ribeiro et al., 2009), muitas extinções locais e
mesmo extinções globais de espécies florestais são praticamente certas nas próximas décadas (Brooks
& Balmford, 1996; Grelle et al., 2005; Harris & Pimm, 2008). No entanto, algumas espécies são mais
vulneráveis ​​aos efeitos da fragmentação do que outras (Laurance, 1991; Davies et al., 2000; Purvis et al.,
2000; Swihart et al., 2003; Henle et al., 2004; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004).
No caso de pequenos mamíferos, os últimos anos têm testemunhado um avanço considerável no
conhecimento no nível de comunidade, tais como padrões de riqueza e composição de espécies, como os
relacionado tanto ao habitat (Fonseca & Robinson, 1990; Paglia et al., 1995; Stevens & Husband, 1998;
Pardini, 2004) quanto a atributos da paisagem (Pardini, 2004; Pardini et al., 2005; Umetsu & Pardini,
2007; Umetsu et al., 2008; Vieira et al., 2009; Pardini et al., 2010). No entanto, os processos populacionais
que geram tais padrões comunitários são menos conhecidos.
Um padrão claro encontrado para vários táxons, incluindo marsupiais neotropicais, é que para manter
a riqueza de espécies em paisagens fragmentadas, é essencial que as populações não estejam isoladas nos
fragmentos (Fahrig & Merriam, 1985; Laurance, 1990; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004; Pardini
et al., 2005). Características das paisagens, como corredores de habitat ou matrizes permeáveis, podem
evitar o isolamento ​(Beier & Noss, 1998; Gascon et al., 1999; Jules & Shahani, 2003; Kupfer et al.,
2006; Umetsu et al., 2008; Pütker et al., 2011). Entretanto, a capacidade de sobreviver nessas condições
depende também de características biológicas das próprias espécies (Laurance, 1991; Davies et al., 2000;
Swihart et al., 2003; Henle et al., 2004; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004). Estas últimas devem
incluir características da história de vida que permitam que as espécies tolerem os principais problemas
associados à fragmentação florestal, tais como efeitos de borda (Malcolm, 1994; Harrison & Bruna,
1999; Laurance et al., 2007), pequenos tamanhos populacionais nos fragmentos (Gilpin & Soulé, 1986;
Purvis et al., 2000; Henle et al., 2004) e isolamento das populações (Fahrig & Merriam, 1985; Burkey
& Reed, 2005).
Dadas essas considerações, é esperado que espécies de marsupiais que persistem em pequenos frag-
mentos de Mata Atlântica possuam as seguintes características: (1) não evitem as bordas, (2) tenham altas
densidades populacionais em pequenos fragmentos em comparação com as de áreas maiores de floresta,

CONSERVAÇÃO 428 Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica
(3) tenham menores áreas de vida em fragmentos e/ou tolerem um alto grau de sobreposição de áreas de
vida, favorecendo assim altas densidades populacionais e (4) usem ativamente a matriz, mantendo suas
populações conectadas na paisagem.
Durante um estudo de onze anos sobre pequenos mamíferos em pequenos fragmentos de Mata
Atlântica, obtivemos uma grande quantidade de informações sobre a ecologia populacional de marsupiais,
muitas das quais publicadas separadamente (Pires & Fernandez, 1999; Quental et al., 2001; Pinheiro et
al., 2002; Pires et al., 2002; Fernandez et al., 2003; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004; Carvalho et
al., 2005; Pires et al., 2005; Barros, 2006; Fernandez et al., 2006; Lira et al., 2007; Barros et al., 2008;
Lira & Fernandez, 2009; Crouzeilles et al., 2010). No presente capítulo, usamos essa longa série de
dados, reunindo tanto informações já publicadas como inéditas, para testar a hipótese de que os marsu-
piais que atualmente persistem nos pequenos fragmentos estudados assim o fazem porque apresentam
as características acima mencionadas. Embora existam muitas diferenças entre paisagens fragmentadas
em diferentes locais da Mata Atlântica, esperamos que os resultados possam fornecer informações úteis
para a conservação de marsupiais em conjuntos de pequenos fragmentos, que são comuns na maior parte
deste hotspot de biodiversidade.

Métodos

Área de Estudo
A Reserva Biológica Poço das Antas (22º30’-22º33’ S, 42º15’-42º19’ W), no norte do estado do
Rio de Janeiro, é uma das maiores reservas na Mata Atlântica de Baixada no estado, com 6300 ha.
O clima na região é moderadamente estacional, com os meses de maio a agosto sendo os mais frios
e secos e os meses de outubro a abril os mais úmidos e quentes. De 1995 a 2005, a média anual de
temperatura foi de 25,7°C e a média anual de precipitação foi de 2053 mm (Programa Mata Atlântica,
dados não publicados).
Os oito fragmentos florestais estudados, nomeados de A a H e conhecidos como Ilhas dos Barbados,
estão situados na parte sul da Reserva (Figura 1). A área dos fragmentos, que varia de 1,3 a 13,3 ha, é
bastante representativa da atual situação da Mata Atlântica, onde cerca de 80% dos fragmentos possuem
áreas menores que 50 ha (Ribeiro et al., 2009). As distâncias entre os fragmentos variam de 60 a 1150 m,
e o conjunto de fragmentos dista aproximadamente 2 km do bloco de mata contínua (3500 ha) da Reserva
(Figura 1). A vegetação dos fragmentos, com cerca de 20 m de altura, inclui algumas espécies caracte-
rísticas de estágios avançados de sucessão e é rica em palmeiras. Ao longo das bordas, o sub-bosque é
denso e rico em espécies de estágios iniciais de sucessão, incluindo trepadeiras, samambaias e árvores
pioneiras como Trema micrantha (Cannabaceae) e Cecropia spp. (Urticaceae). As matas que formam os
fragmentos estavam unidas até a década de 1970 por uma vegetação de porte arbóreo, característica de
áreas alagadas, hoje inexistente. Alterações provocadas pela construção da barragem de Juturnaíba no
Rio São João culminaram na drenagem da área, que passou a ser apenas parcialmente alagada na estação
úmida (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004).
Atualmente, a matriz onde estão inseridos os fragmentos é um mosaico vegetacional dominado por
gramíneas (principalmente Imperata brasiliensis, Melinis minutiflora e Panicum maximum), samambaias

Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 429 CONSERVAÇÃO
Figura 1. Localização das Ilhas dos Barbados dentro da Reserva Biológica Poço das Antas, no estado do Rio de Janeiro. São
indicadas também as grades de armadilhas na mata principal da reserva (P) e na matriz (M).

(P. aquilinum) e arbustos, além de bosques de árvores pioneiras, como Cecropia spp. e T. micanthra.
Tais bosques, no entanto, são frequentemente destruídos por incêndios que atingem essa área da Reserva.
Esses incêndios ajudam a manter a vegetação da matriz em estágio inicial de sucessão e mantêm os frag-
mentos isolados. Três incêndios atingiram a área durante o estudo, em 1997, 2000 e 2002. O primeiro,
e mais intenso, atingiu severamente o fragmento A e levemente o fragmento D, os quais estavam sendo
armadilhados na época.

Métodos de Amostragem

Captura-marcação-recaptura
Sessões de captura, com cinco noites consecutivas cada, foram conduzidas de março de 1995 a
setembro de 1998 no fragmento A, de abril de 1996 a novembro de 2001 no fragmento D e de janeiro a
novembro de 2005 no fragmento E. As amostragens foram bimestrais em 1995-1999, trimestrais em 2000-
2003 e de novo bimestrais em 2004-2005. As linhas de armadilha eram transversais ao maior eixo de cada
fragmento, distando 50 m entre si, e cobrindo todo o fragmento. Os pontos de captura foram dispostos a
cada 20 metros. Em cada ponto, uma armadilha (uma Sherman 38 x 10 x 12 cm ou uma Tomahawk 48,3
x 15,2 x 15,2 cm) foi colocada no solo e uma armadilha Sherman adicional foi colocada em árvores entre
1,5 e 2 m de altura, ou em plataformas no dossel com altura variando de 5 a 15 m.
De maio de 1998 a julho de 1999, todos os oito fragmentos foram amostrados (Pires et al., 2002).
Durante esse período, além das sessões de captura regulares nos fragmentos A e D, sessões de captura
de quatro noites foram realizadas nos outros fragmentos. Nestes, as linhas de armadilhas também foram
marcadas transversalmente ao maior eixo de cada fragmento, mas a distância entre as linhas foi de 100
m, com pontos de captura a cada 20 m.

CONSERVAÇÃO 430 Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica
Sessões de captura de quatro noites consecutivas também aconteceram de março de 1998 a feve-
reiro de 1999 em uma grade de captura (9 x 9 linhas com armadilhas a cada 20 m) colocada na matriz
entre os fragmentos A e D (Feliciano et al., 2002; Figura 1). Em cada ponto, uma armadilha Sherman
foi colocada no solo.
Sessões de captura, de cinco noites consecutivas, foram também realizadas de 2000 a 2002 em uma
grade controle no maior bloco de mata da Reserva (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004; Figura 1).
A grade controle reproduziu a forma da grade do fragmento D, o qual estava sendo amostrado concom-
itantemente.
As armadilhas foram iscadas com uma mistura de aveia, banana, bacon e manteiga de amendoim
colocada sobre uma rodela de aipim. Na matriz, além dessa mistura em metade das armadilhas, usou-se
algodão embebido em óleo de fígado de bacalhau e um pedaço de abacaxi. Os animais foram marcados
individualmente com brincos numerados; cada indivíduo foi solto no mesmo ponto de captura.

Radiotelemetria
Indivíduos adultos de três espécies (Philander frenatus, Marmosa paraguayana e Caluromys phi-
lander) foram equipados com colares radiotransmissores (SOM-2380A e SOM-2190, Wildlife Materials,
Inc.) entre 2001 e 2004. Os indivíduos foram monitorados durante a noite, sendo a primeira localização
de cada indivíduo obtida antes que este saisse de seu abrigo (geralmente ao anoitecer). A partir desta eram
obtidas localizações subsequentes com intervalo mínimo de 60 minutos até que o indivíduo retornasse ao
seu local de descanso (geralmente ao amanhecer). Ocasionalmente, também foram obtidas localizações
diurnas de animais nos abrigos. As localizações foram obtidas por uma variação da técnica “homing-in
on the animal” proposta por Lira et al. (2007). Oito indivíduos de P. frenatus, quatro de M. paraguayana
e quatro de C. philander receberam colares; para cada espécie, metade dos indivíduos era macho e me-
tade fêmea. Cada indivíduo foi monitorado de dois a oito meses e foram obtidas 136 localizações de P.
frenatus, 118 de M. paraguayana e 289 de C. philander.

Análise de dados
A utilização das bordas por cada espécie foi analisada nos fragmentos A, D e E. Os pontos de captura
foram agrupados em três classes de distância a partir da borda: 0-40 m, 40-80 m, e maior que 80 m. Foi
usado um teste de aderência (qui-quadrado) para avaliar se as distribuições de captura de cada espécie
estavam de acordo com o que seria esperado sob a hipótese nula de que as capturas fossem distribuídas
entre classes de distância de acordo com o esforço de armadilhagem.
Com relação às densidades populacionais, uma estimativa acurada da densidade populacional é
difícil de ser obtida para pequenos mamíferos, já que necessita de uma estimativa da área efetiva de
amostragem, a qual pode ser muito mais difícil que a estimativa de tamanho populacional (Williams
et al., 2002). Assim sendo, foi utilizado um indicador de densidade, com finalidade meramente com-
parativa entre diferentes áreas (fragmentos versus controle, por exemplo) e que pudesse ser utilizado
mesmo para as espécies com números amostrais pequenos demais para o uso de estimadores proba-
bilísticos. O indicador de densidade utilizado foi o número de diferentes indivíduos capturados por
100 armadilhas-noite.

Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 431 CONSERVAÇÃO
Para finalidades específicas, e quando possível, estimadores demográficos mais acurados foram uti-
lizados. Nos fragmentos, as variações das abundâncias das espécies ao longo do tempo foram analisadas
para as cinco espécies mais comuns usando o estimador Minimum Number Known Alive (MNKA; Krebs,
1966). Para a análise da resposta ao fogo da espécie mais abundante do estudo, Marmosa paraguayana,
foi utilizado um estimador mais robusto para a estimativa de tamanho populacional, o estimador Jackknife
(Nh de Burnham & Overton, 1979) para populações fechadas.
A influência do incêndio de agosto de 1997 nas populações de M. paraguayana foi verificada através
da comparação dos tamanhos populacionais, mês a mês, dentro de períodos de um ano antes e após o
incêndio, utilizando o teste não paramétrico de Mann-Whitney. Com o mesmo teste, foram comparadas
as capturabilidades (número total de capturas em uma sessão dividido pelo número máximo de capturas
possíveis, ou seja, o tamanho populacional multiplicado pelo número de noites de captura) antes e depois
do fogo a fim de se verificar se possíveis diferenças encontradas nos tamanhos populacionais seriam
resultado de variações na capturabilidade.
Áreas de vida foram estimadas pelo método do Mínimo Polígono Convexo utilizando o programa
ArcView 3.2 (ESRI), tanto com dados de captura-marcação-recaptura como de radiotelemetria. Áreas
de vida foram estimadas para todos os indivíduos com pelo menos cinco capturas ou localizações. Para
verificar padrões de associação espacial entre indivíduos do mesmo sexo de uma mesma espécie foi feita
uma análise do padrão de sobreposição de áreas de vida dos indivíduos que estavam vivos simultanea-
mente (ver Pires & Fernandez, 1999). Esse procedimento só foi possível para Marmosa paraguayana, já
que poucos indivíduos das demais espécies foram capturados/monitorados simultaneamente.
A frequência de movimentos entre fragmentos foi calculada para cada espécie através da razão entre
o número de movimentos entre fragmentos (detectados por recapturas obtidas em fragmentos diferentes
de onde havia ocorrido a captura anterior) e o número total de recapturas nos oito fragmentos (ver Pires
et al., 2002). Para o cálculo da frequência de movimentos foram usados apenas os dados coletados entre
maio de 1998 e julho de 1999, quando todos os fragmentos estavam sendo armadilhados.

Resultados
Um esforço total de 70.579 armadilhas-noite nos fragmentos resultou em 5.530 capturas de 21
espécies de mamíferos. Entre elas, cinco mamíferos de médio porte foram capturados ocasionalmente:
o macaco-prego Cebus nigritus, a cutia Dasyprocta leporina, o tatu-galinha Dasypus novemcinctus, o
mico-leão-dourado Leontopithecus rosalia e o quati Nasua nasua. As outras dezesseis espécies foram de
pequenos mamíferos, incluindo oito espécies de roedores. As oito espécies restantes foram marsupiais;
delas foram obtidas 1.916 capturas, sendo que apenas cinco espécies - Marmosa paraguayana, Philander
frenatus, Didelphis aurita, Caluromys philander e Metachirus nudicaudatus - foram comuns (Tabela 1).

Uso das Bordas


O uso das bordas pelas três espécies mais raras - Gracilinanus microtarsus, Marmosops incanus
e Monodelphis americana - não foi avaliado devido ao pequeno tamanho amostral para essas espécies.
Nenhuma das espécies mais comuns foi capturada exclusivamente nas bordas ou no interior dos fragmentos
(Figura 2). Didelphis aurita, M. paraguayana e P. frenatus foram capturados mais frequentemente que o

CONSERVAÇÃO 432 Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica
Tabela 1. Números de capturas e de indivíduos (entre parênteses) e estimativas de densidade de oito espécies de marsupiais em
oito pequenos fragmentos de mata atlântica, na matriz de vegetação aberta entre os fragmentos e em uma área controle dentro da
mata principal da Reserva Biológica Poço das Antas (RJ). Os esforços de amostragem em cada lugar são fornecidos em número
de armadilhas-noite (an). O indicador de densidade foi dado pelo número de indivíduos/100 armadilhas-noite. Para densidade foi
considerado somente o período nos quais fragmentos e controle foram amostrados concomitantemente. Monodelphis americana
foi capturada em uma armadilha de queda para artrópodes.

Número de Capturas Densidade


Fragmentos Matriz Controle Total Fragmentos Controle
Espécies (57479 an) (4907 an) (8193 an) (70579 an) (15300 an) (9360 an)
Caluromys philander 73 (21) 0 0 73 (21) 0,033 0,000
Didelphis aurita 186 (74) 1 (1) 35 (12) 222 (87) 0,150 0,128
Gracilinanus microtarsus 7 (7) 0 0 7 (7) 0,007 0,000
Marmosa paraguayana 1226 (257) 2 (1) 28 (15) 1256 (273) 0,464 0,160
Marmosops incanus 1 (1) 0 9 (4) 10 (5) 0,000 0,043
Metachirus nudicaudatus 61 (28) 0 2 (2) 63 (30) 0,000 0,021
Monodelphis americana 1 (1) 0 0 1 (1) - -
Philander frenatus 277 (102) 7 (3) 0 284 (104) 0,261 0,000
Total 1832 (491) 10 (5) 74 (33) 1916 (528)

esperado no interior dos fragmentos. Para C. philander e M. nudicaudatus as capturas foram distribuídas
independentemente da distância das bordas (Figura 2).

Abundâncias / Densidades Populacionais


Durante o período em que fragmentos e controle foram amostrados concomitantemente, sete espé-
cies foram capturadas no controle e nos fragmentos. Apenas duas espécies foram capturadas tanto nos
fragmentos como na área contínua: M. paraguayana, com mais indivíduos capturados nos fragmentos
do que no controle, e D. aurita, que teve praticamente a mesma quantidade de indivíduos capturados
em ambos os locais. Philander frenatus, C. philander e G. microtarsus foram capturados apenas nos
fragmentos, e M. nudicaudatus e M. incanus apenas na área contínua (Tabela 1).
As variações das abundâncias das espécies no tempo foram avaliadas apenas nos fragmentos florestais
(Figura 3). Para D. aurita houve uma tendência de aumento na abundância no final do estudo no frag-
mento E, enquanto que M. paraguayana, a espécie mais abundante ao longo do estudo, apresentou uma
tendência forte de diminuição da abundância nesse mesmo local. Para essa última espécie, a abundância
no fragmento D não apresentou diferenças entre os períodos de um ano antes e depois do fogo (Mann-
Whitney, Z = 1,08; p = 0,27), embora tenha havido uma queda de curta duração imediatamente posterior ao
incêndio. Este incêndio ocorreu durante a amostragem desse fragmento e, por isso, três animais morreram
por estarem presos nas armadilhas, o que pode ter causado a brusca queda dessa população. No entanto,
os tamanhos populacionais foram restabelecidos em seguida. Ao contrário, a população do fragmento A
aumentou significativamente após o fogo (Z = -2,108; p = 0,03). A capturabilidade não variou entre os
períodos anterior e posterior ao incêndio em ambos os fragmentos (A: Z = 1,08; p = 0,28; D: Z = -1,14;
p = 0,17; em todos os testes nantes = 7 e ndepois = 7), e portanto não deve explicar as diferenças observadas.

Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 433 CONSERVAÇÃO
Figura 2. Frequências de capturas de cinco espécies de marsupiais em diferentes classes de distâncias da borda de fragmentos
de mata atlântica em Poço das Antas (RJ). As barras pretas representam as proporções de capturas e as brancas as proporções
de pontos de captura em cada classe. Para cada espécie, são fornecidos o número de capturas e o valor de qui-quadrado para o
teste da hipótese nula de que as capturas fossem distribuídas aleatoriamente entre as classes de distância para a borda.

Padrões Espaciais
Tamanhos de áreas de vida puderam ser estimados, tanto nos fragmentos como no controle, para 118
indivíduos pertencentes a seis espécies (Tabela 2). Para M. paraguayana, o tamanho médio de áreas de
vida estimadas por captura-marcação-recaptura foi 0,85 ha para machos (n = 32) e 0,50 ha para fêmeas
(n = 46) (Tabela 2). As áreas de vida estimadas por radiotelemetria foram de modo geral maiores do que
as estimadas por captura-marcação-recaptura, variando de 2,5 a 7,0 ha para C. philander, de 0,6 a 7,4 ha
para P. frenatus e de 0,8 a 1,7 ha para M. paraguayana (Tabela 2).
Tanto os machos quanto as fêmeas de M. paraguayana apresentaram sobreposição intrasexual de
áreas de vida durante o período de estudo, no entanto a sobreposição de áreas de vida de fêmeas foi maior
e mais frequente em altas densidades populacionais (Tabela 2). Para as demais espécies, os números de
áreas de vida estimadas simultaneamente não permitiram análises de sobreposição, mas a literatura sugere
que ocorre sobreposição de áreas de vida entre indivíduos do mesmo sexo (Tabela 2).

Uso da Matriz
Indivíduos das cinco espécies mais comuns foram capazes de se mover entre fragmentos. Foram
observados, no total, 33 movimentos entre fragmentos; a frequência de tais movimentos variou bastante

CONSERVAÇÃO 434 Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica
Tabela 2. Áreas de vida de marsupiais, estimadas pelo método do Mínimo Convexo Polígono, em pequenos fragmentos de
Mata Atlântica (F) e em uma área controle na mata principal (Controle = C), dentro da Reserva Biológica Poço das Antas (RJ).
Quando tanto porções de fragmentos florestais quanto porções da matriz não-florestais foram incluídas na área de vida, esta está
listada como Paisagem (P). N = número de áreas de vida estimadas por captura-marcação-recaptura (em parênteses, números
e tamanho de áreas de vida estimadas por radiotelemetria). Padrões de sobreposição de área de vida de indivíduos do mesmo
sexo são baseados nesse estudo e em dados da literatura.
Área de vida (ha)
Espécie Local Sexo N Sobreposição
Média ± dp Min-max
M 3 1,33 ± 0,89 0,60-2,30
M (2) (5,99 ± 1,41) (5,00-6,97)
Caluromys philander F Ambos os sexosa
F 1 0,20 -
F (2) (2,62 ± 1,11) (2,54-2,70)
M 1 0,90 - Ambos os sexos;
Didelphis aurita F
F 2 0,58 ± 0,39 0,30-0,85 menor em fêmeasb
M 1 3,00 -
C
F 1 1,30 -
M 32 0,85 ± 0,67 0,10-2,45
M (2) (1,49 ± 0,31) (0,77-1,66)
Marmosa paraguayana F Ambos os sexosc
F 46 0,50 ± 0,37 0,05-1,60
F (2) (1,22 ± 0,63) (1,27-1,71)
Marmosops incanus C F 1 0,40 - -
Metachirus nudicaudatus F M 2 2,75 ± 1,84 1,45-4,05 -
M 4 0,93 ± 0,49 0,20-1,35
F F 9 0,36 ± 0,27 0,10-1,00
F (3) (1,43 ± 1,27) (0,63-2,90)
Philander frenatus M 2 7,91 ± 5,94 3,71-12,11 Ambos os sexosd
P M (4) (4,28 ± 2,21) (2,30-7,43)
F 2 5,40 ± 0,14 5,30-5,50
F (1) 1,00 -
a
Julien-Laferrière (1995), b Cáceres & Monteiro-Filho (2001), c Fernandez et al. (2006), d Gentile et al. (1997).

entre as espécies (Tabela 3). Didelphis aurita foi a espécie que se moveu com maior frequência, com um
quinto de todas as recapturas sendo resultantes de movimentos entre fragmentos. Philander frenatus tam-
bém cruza a matriz entre fragmentos frequentemente: dois dos oito indivíduos dessa espécie monitorados
por radiotelemetria realizaram cinco movimentos entre fragmentos, e esse mesmo padrão de movimentos
frequentes foi encontrado nos resultados de captura-marcação-recaptura. Para M. paraguayana, foram
detectados 14 movimentos entre fragmentos, todos observados através de recapturas. Esses movimen-
tos foram realizados por sete machos dessa espécie. Por sua vez, C. philander teve um só movimento
registrado (fora do período durante o qual todos os fragmentos foram amostrados concomitantemente),
apesar do número relativamente alto de recapturas (Tabela 1). Metachirus nudicaudatus também só teve
um movimento registrado, mas com um número menor de recapturas.
Além dos movimentos entre fragmentos, foram registrados também 12 movimentos entre fragmentos
e a matriz, realizados por indivíduos de três diferentes espécies (C. philander, D. aurita e P. frenatus).
Uma fêmea de C. philander e um macho de P. frenatus em movimento foram localizados em moitas de
Piperaceae na matriz.

Discussão
De modo geral, as espécies encontradas nos pequenos fragmentos apresentaram todas as carac-
terísticas esperadas, indicando que essas características são comuns em marsupiais que persistem em
paisagens fragmentadas.

Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 435 CONSERVAÇÃO
Tabela 3. Movimentos de marsupiais entre fragmentos florestais e entre fragmentos e matriz, detectados por captura-marcação-
-recaptura e por radiotelemetria. Para cada movimento entre fragmentos, a distância entre capturas ou localizações sucessivas
(DCS) e a distância mínima (em linha reta) percorrida na matriz são apresentadas. Médias e desvios padrões das distâncias
percorridas são fornecidos (valores mínimos e máximos são apresentados entre parênteses) para as espécies para as quais foi
registrado mais de um movimento. O número de movimentos realizados por machos ou fêmeas (M/F) também é apresentado.
Movimentos Movimentos entre
entre fragmentos fragmentos e matriz
Distância Frequência
Espécie N (M/F) DCS (m) N (M/F)
na matriz (m) (%)*

Caluromys philander 1 (1/0) 700 335 0 2 (0/2)


710,0 ± 254,6 343,6 ± 304,1
Didelphis aurita 7 (7/0) 19,4 1(1/0)
(445-1200) (90-1000)
637,5 ± 177,0 326,4 ± 150,1
Marmosa paraguayana 14 (7/0) 1,2 0
(300-950) (145-800)
Metachirus nudicaudatus 1 (1/0) 975 100 10,0 0
511,2 ± 212,0 213 ± 136,2
Philander frenatus 10 (8/2) 7,5 9 (5/4)
(117-794) (50-485)
* Razão entre o número de movimentos entre fragmentos e o número total de recapturas; calculada apenas no período em que todos os fragmentos foram amostrados
concomitantemente.

Uso das Bordas


Nenhuma das espécies estudadas ocorreu mais frequentemente nas bordas. Embora três es-
pécies tenham exibido preferência pelo interior dos fragmentos, nenhuma delas evitou as bordas
completamente: 30 a 40% das capturas de D. aurita, M. paraguayana e P. frenatus foram próximas
das bordas (Figura 2). Além disso, para P. frenatus, embora os dados de captura tenham sugerido
uma tendência a evitar as bordas, as localizações de cinco indivíduos monitorados por radiotele-
metria não variaram com a distância para a borda e outro foi localizado próximo da borda mais
frequentemente que o esperado (Lira et al., 2007). Da mesma forma, três dos quatro indivíduos de
C. philander monitorados por radiotelemetria foram localizados perto da borda mais frequentemente
que o esperado (Lira et al., 2007), enquanto que os dados de captura não indicaram uma preferência
significativa pela borda. Em geral, embora algumas espécies tenham usado mais as bordas do que
outras, o resultado mais importante parece ser que todas as cinco espécies foram capazes de usar
bordas com uma frequência considerável.
Outra evidência de tolerância às bordas foi fornecida pelas mudanças nas abundâncias depois do
incêndio, que afetou principalmente o perímetro dos fragmentos, aumentando os efeitos de borda (Pires
et al., 2005). No fragmento A, o mais atingido pelo incêndio de 1997, houve um aumento da densidade
populacional de M. paraguayana após esse evento (Figura 3). Tanto Pardini (2004) como Malcolm (1997)
explicaram a alta abundância de espécies do gênero Micoureus em pequenos fragmentos por mudanças
na vegetação. O fogo pode afetar tanto a estrutura como a composição da vegetação (Cochrane, 2003),
aumentando a área afetada pelos efeitos de borda, a qual por sua vez aumenta a abundância de insetos
(Didham, 1997), um dos principais recursos alimentares para M. paraguayana nos fragmentos (Pinheiro
et al., 2002).

CONSERVAÇÃO 436 Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica
Figura 3. Variação ao longo do tempo na abundância de cinco espécies de marsupiais em três fragmentos florestais (A, D e
E) das Ilhas dos Barbados, na Reserva Biológica Poço das Antas (RJ). A linha vertical indica quando ocorreu o incêndio que
atingiu a área. Cp: Caluromys philander; Da: Didelphis aurita, Mn: Metachirus nudicaudatus; Mp: Marmosa paraguayana;
Pf: Philander frenatus.

Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 437 CONSERVAÇÃO
Abundâncias Populacionais
Marmosa paraguayana foi mais abundante nos fragmentos do que na área contínua (Tabela 1). Duas
das espécies (P. frenatus e C. philander) não foram capturadas na área controle, mas foram abundan-
tes nos fragmentos. Uma vez que esses marsupiais são comuns na Mata Atlântica em geral, e já foram
capturados no bloco principal de mata da Reserva (Leite et al., 1996), é muito provável que existam
populações na área controle. A falta de capturas dessas espécies no controle, onde nosso esforço amostral
foi menor que nos fragmentos, deve refletir densidades populacionais mais baixas no primeiro que nos
últimos. O gambá, D. aurita, apresentou abundâncias similares entre fragmentos e no controle. As outras
quatro espécies - inclusive M. nudicaudatus, que foi capturado com pouca frequência na época em que
fragmentos e controle foram amostrados simultaneamente - tiveram números amostrais baixos demais
para permitir este tipo de comparação.
Abundâncias aumentadas de marsupiais em pequenos fragmentos florestais foi um padrão en-
contrado por Malcolm (1997) no Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais na Amazônia
e parece ser comum em outros lugares (Tellería et al., 1991; Laurance, 1994; Offerman et al., 1995).
Este padrão pode ser produzido por dois mecanismos distintos e complementares. O mais direto é
compensação de densidade (MacArthur et al., 1972): espera-se que densidades populacionais sejam
mais altas em lugares com baixa riqueza de espécies (como pequenos fragmentos), uma vez que re-
cursos são liberados pela ausência de algumas espécies competidoras. A outra razão é que espécies
bem adaptadas a bordas e habitats transformados podem se beneficiar das mudanças ambientais que
ocorrem em fragmentos.
Em geral, os padrões encontrados nas Ilhas dos Barbados corroboraram, pelo menos na maioria dos
casos, nossa expectativa de que as espécies que persistem seriam capazes de manter densidades popula-
cionais mais altas nos pequenos fragmentos, quando comparados com florestas maiores. A alta densidade
populacional compensa até certo ponto os efeitos da pequena área de habitat disponível nos fragmentos,
permitindo que as espécies mantenham nos pequenos remanescentes de habitat tamanhos populacionais
maiores do que os que elas poderiam ter de outra forma.
Cabe notar que os padrões também podem variar para uma mesma espécie em lugares diferentes.
Nossos resultados diferem bastante de um estudo prévio sobre M. incanus, que em nosso estudo foi mais
comum no controle que nos fragmentos. Esta espécie foi muito comum em paisagens fragmentadas de
Mata Atlântica no Espírito Santo e em São Paulo, especialmente em fragmentos em estágios iniciais de
regeneração ou muito perturbados (Pardini et al., 2005; Goulard et al. 2006; Passamani & Fernandez,
2011). O fato de M. incanus ter sido tão raro nas Ilhas dos Barbados (Tabela 1) pode ser devido a pequenas
diferenças no habitat ou devido a uma interação negativa com M. paraguayana que tem uma ecologia
similar e um tamanho corporal um pouco maior; M. paraguayna foi ausente no estudo de Pardini et al.
(2005), e raro no de Passamani & Fernandez (2011). Além disso, foi possível observar que ao longo do
tempo par de espécies de ecologia similar se alternaram nos fragmentos estudados. Metachirus nudicautus
foi muito abundante nos fragmentos no início do estudo, e ao longo do tempo declinou gradualmente até
desaparecer, contrastando com o aumento de P. frenatus (Crouzeilles et al., 2010). Este padrão tendeu
a se inverter no final do estudo, com aumento da abundância de M. nudicaudatus e diminuição de P.
frenatus. Considerando que este padrão de alternância de espécies de ecologia similar, a interação entre
espécies também pode ser um fator importante.

CONSERVAÇÃO 438 Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica
Padrões Espaciais
Áreas de vida estimadas para P. frenatus e C. philander por radiotelemetria (7,4 e 7,0 ha respec-
tivamente) foram quase tão grandes quanto o tamanho do fragmento E, onde os indivíduos viviam (11
ha). Nossos resultados apontam para a interessante possibilidade de que o tamanho dos fragmentos possa
estar limitando o tamanho das áreas de vida. Em um fragmento próximo de Mata Atlântica e muito maior
(com cerca de 2400 ha, localizado na Reserva Biológica União), Moraes & Chiarello (2005), também
usando radiotelemetria, encontraram áreas de vida de M. paraguayana até quinze vezes maiores que
as encontradas aqui. De qualquer forma, naquele estudo houve indícios de que algumas espécies que
persistem nos pequenos fragmentos possuem áreas de vida pequenas, quando comparadas com aquelas
em fragmentos maiores.
Em relação à sobreposição de áreas de vida, M. paraguayana apresentou alta sobreposição nos frag-
mentos, com as áreas de vida das fêmeas se sobrepondo em altas densidades populacionais (ver Fernandez
et al., 2006). Três outras espécies, para as quais informações foram obtidas na literatura, também tiveram
sobreposição de áreas de vida em ambos os sexos, embora menos frequentemente nas fêmeas. Esses
últimos dados não provêm dos nossos resultados, portanto não se pode saber ao certo se essas mesmas
espécies se comportam da mesma forma nos pequenos fragmentos. De qualquer forma, nós não vemos
nenhuma razão a priori para pensar que espécies que apresentem sobreposição de áreas de vida em
florestas maiores não devam também apresentar o mesmo padrão nos fragmentos, cujas populações são
mais densas (ver acima). Portanto, nossa inferência que estas espécies apresentem sobreposição também
nos fragmentos parece bastante plausível.
Apesar de nossos resultados não terem demonstrado conclusivamente que espécies que persistem em
pequenos fragmentos têm áreas de vida de tamanho reduzido e ausência de territorialidade, há indícios de
que seja assim para algumas espécies. Essas características permitiriam que mais indivíduos coexistissem
nos pequenos fragmentos, favorecendo que as espécies tolerassem as altas densidades populacionais.

Uso da Matriz
Nossos resultados mostraram que as cinco espécies analisadas foram capazes de mover entre frag-
mentos, embora com frequências variáveis (Tabela 3; ver também Pires et al., 2002). A capacidade de
mover entre fragmentos afeta fortemente a persistência de populações. Viveiros de Castro & Fernandez
(2004) usaram atributos biológicos de marsupiais e de roedores – fecundidade, peso corporal, longevidade,
densidade antes da fragmentação (estimada pela área controle e por literatura), grau de arborealidade e
tolerância à matriz – para explicar a persistência das espécies nas Ilhas dos Barbados. Apenas tolerância
à matriz – a capacidade de ou usá-la como habitat ou cruzá-la com frequência – foi um preditor signifi-
cativo da vulnerabilidade à extinção nessa paisagem. Este resultado concorda com os de outros estudos
(Laurance, 1991; Gascon et al., 1999) e também com nossa expectativa de que tolerância à matriz é
importante para a persistência das populações em paisagens fragmentadas.
Outro papel interessante da matriz nesta paisagem foi fornecer recursos alimentares suplementares
para algumas espécies florestais. Indivíduos de C. philander e P. frenatus foram localizados em moitas
de Piperaceae na matriz. Sementes de Piperaceae foram frequentes na dieta desses marsupiais nas Ilhas
dos Barbados (Carvalho et al., 2005). Recursos propiciados pela matriz (ver também Ewers & Didham,

Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 439 CONSERVAÇÃO
2006) podem ser muito úteis para marsupiais vivendo em fragmentos florestais onde as densidades po-
pulacionais são altas e os tamanhos de área de vida são pequenos (ver acima).

Síntese e Implicações
Nossos resultados apoiam nossa expectativa inicial de que espécies de marsupiais persistindo em
pequenos fragmentos florestais de Mata Atlântica, em geral, (1) não evitam as bordas dos fragmentos, (2)
apresentam altas densidades populacionais, (3) apresentam áreas de vida pequenas e/ou toleram um alto
grau de sobreposição de áreas de vida e (4) são capazes de usar a matriz. A maioria das espécies estudadas
apresentou todas essas características biológicas sugerindo a existência de uma síndrome envolvendo um
conjunto de características biológicas associadas que caracteriza as espécies resistentes à fragmentação.
Esta conclusão não é surpreendente, pois há várias razões para esperar que os quatro mecanismos não
sejam independentes uns dos outros. Por exemplo, tolerância a bordas e flexibilidade de padrões espaciais
ambos contribuem para permitir que uma espécie mantenha altas densidades populacionais em pequenos
fragmentos. Tolerância a habitats perturbados, que favorece a tolerância a bordas, também favorece a
habilidade de atravessar a matriz. Distinguir diferentes mecanismos é útil por razões heurísticas, mas eles
parecem ser fortemente associados em uma síndrome que caracteriza os marsupiais que são resistentes
à fragmentação da Mata Atlântica.
Entender melhor o conjunto de características que tornam algumas espécies resistentes à fragmentação
é útil não apenas para explicar a composição de comunidades de marsupiais em pequenos fragmentos,
mas também para predizer mudanças futuras à medida que a fragmentação avança e o isolamento dos
fragmentos se torna mais antigo. Além disso, nossos resultados indicam a necessidade de uma abordagem
firmemente embasada em conhecimento demográfico das espécies envolvidas para que se possa conservar
a diversidade de marsupiais da Mata Atlântica.

Agradecimentos
A Nílton Cáceres pelo convite para escrever este capítulo. Aos muitos colegas que trabalharam
no projeto em diferentes momentos ao longo de todos esses anos. A Renata Pardini, Adriano Chiarello,
Jean Paul Metzger e Nílton Cáceres pelas sugestões em versões prévias deste manuscrito. Aos gestores
e funcionários de Poço das Antas pelo apoio ao estudo. À Associação Mico-Leão Dourado, especial-
mente através de Denise Rambaldi, pelo apoio logístico. À Fundação Grupo O Boticário de Proteção à
Natureza, PROBIO/PRONABIO-MMA, Critical Ecosystems Partnership Funding (CEPF), MacArthur
Foundation, Nature Conservancy, FAPERJ, FUJB e Idea Wild pelo apoio financeiro. Ao CNPq, CAPES
e FAPERJ pelas bolsas concedidas.

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Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica 443 CONSERVAÇÃO
Foto: Maurício E. Graipel
CAPÍTULO 21

Marmosa paraguayana em
Paisagens Fragmentadas:
um Migrante por Geração
Resgata Metapopulações
em Declínio?
Daniel Brito* †

Abstract: MARMOSA PARAGUAYANA IN FRAGMENTED LANDSCAPES: DOES ONE


MIGRANT PER GENERATION RESCUE DECLINING METAPOPULATIONS? Habitat loss
and fragmentation are among the main threats to biodiversity. These processes are particularly
problematic for arboreal marsupials from the Atlantic Forest, one of the world’s most threatened
ecosystems. Theoretical and empirical evidences suggest that connectivity rescues populations
in decline. What is the minimum connectivity level to counteract the negative effects of habitat
loss and fragmentation? Current theoretical knowledge states that one migrant per generation
is sufficient to maintain populations stable. The objective of the present chapter is to test which
connectivity level is needed to keep a viable Marmosa paraguayana metapopulation. I used the
computer package VORTEX to model a Marmosa paraguayana metapopulation comprised by
nine populations, located in Poço das Antas Biological Reserve. I built model scenarios under
different connectivity levels (1, 10 or 20 migrants per generation). Results show that low con-
nectivity (1 migrant per generation) reduces probability of extinction and the loss of genetic
diversity, but it does not prevent metapopulation declines. Only high connectivity levels (20
migrants per generation) maintained a stable metapopulation size. Population viability model-
ing is a powerful conservation tool to guide wildlife management, as it allows reseachers and

*
Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas, Departamento de Ecologia,
Laboratório de Ecologia Aplicada e Conservação. Departamento de Ecologia, CP 131, Rodovia
Goiânia-Nerópolis, km 5, Campus II, Itatiaia. Goiânia, GO, 74001-970, Brasil.
† E-mail: brito.dan@gmail.com

Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas 445 CONSERVAÇÃO


managers to identify critical population parameters to be the target of management actions. Here
I show that a “magic number” used as a rule of thumb in management literature shows partial
efficiency in rescuing a metapopulation in a fragmented landscape.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 445-453, 2012.

Introdução
A perda e a fragmentação de habitats são as principais ameaças aos mamíferos (Schipper et al.,
2008). Esses processos transformam habitats naturais contínuos em paisagens em mosaicos, compostas por
remanescentes de vegetação nativa circundada por áreas de uso antrópico (Fahrig, 2003). Essa alteração
na paisagem também afeta a estrutura das populações que ocupam a área afetada por estes processos, e
populações contínuas podem ser subdivididas em várias populações isoladas, ou podem se reorganizar
em metapopulações (Fahrig & Merriam, 1994; Burkey, 1995; Fahrig, 1997, 2001). Essa mudança na
estrutura natural das populações pode aumentar sua vulnerabilidade à extinção (Shaffer, 1981; Brito,
2009a). Portanto, não é surpresa que um considerável número de espécies de mamíferos apresente severos
declínios populacionais, culminando em extinções locais (Ceballos & Ehrlich, 2002).
Atualmente, a Mata Atlântica está restrita a apenas cerca de 16% da sua cobertura original (Ribeiro
et al., 2009), sendo um dos biomas que mais sofreu com os processos de perda e fragmentação de habitats
no mundo (Myers et al., 2000; Mittermeier et al., 2005). A maioria dos remanescentes de Mata Atlântica
é muito pequena (Ribeiro et al., 2009) e inserida em uma matriz antrópica. Esse cenário altera a estrutura
natural de populações de mamíferos arborícolas, favorecendo o surgimento de populações pequenas e
isoladas e de metapopulações (Fahrig, 2003). Neste contexto, um certo grau de conectividade é essencial
para a persistência destas populações (Wang, 2004).
Uma regra amplamente utilizada em conservação é a de “um migrante por geração”, onde este nível
de dispersão preveniria os efeitos negativos de estocasticidade genética (e.g. depressão endogâmica) e
demográfica (e.g. desvios na razão sexual), através do efeito resgate (Lacy, 1987). Entretanto, uma taxa
de dispersão maior que um migrante por geração pode ser necessária para manter populações viáveis em
paisagens fragmentadas (Mills & Allendorf, 1996; Vucetich & Waite, 2000), pois em situações reais o
tamanho efetivo de uma população é quase sempre menor que o seu tamanho de censo (Frankham, 1995).
O objetivo do presente capítulo é avaliar a eficácia da regra de um migrante por geração em mitigar
os efeitos da fragmentação em populações, usando o marsupial Marmosa paraguayana como modelo
de estudo.

Material e Métodos

Área de Estudo
A Reserva Biológica de Poço das Antas (22o30’-22o33’ S; 42o15’-42o19’ W) possui uma área total
de 5065 hectares (WWF Brasil, 2012). Neste capítulo, uma paisagem composta por nove fragmentos de
Mata Atlântica inseridos em uma matriz composta por gramíneas e samambaias foi usada como modelo.
Esses fragmentos, conhecidos como “Ilhas dos Barbados”, apresentam áreas variando entre 1,5 a 15,0

CONSERVAÇÃO 446 Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas


hectares (Figura 1). O fragmento de Mata Atlântica mais próximo às Ilhas dos Barbados é a mata principal
da reserva, com aproximadamente 3000 hectares e distante 2 km dos fragmentos.

Espécie Modelo: Marmosa paraguayana


Marmosa paraguayana é um marsupial endêmico da Mata Atlântica (Gardner, 2007). Os indiví-
duos são noturnos, solitários e predominantemente arborícolas, sendo encontrados em floresta tropical
madura ou secundária (Passamani, 1995, 2000; Grelle, 2003). Esse marsupial prefere vegetação densa,
com lianas e palmeiras (Moraes & Chiarello, 2005a), mas também é encontrado em áreas mais abertas.
Eles se alimentam de insetos, pequenos vertebrados, frutas e néctar (Leite et al., 1994; Carvalho et al.,
1999; Cáceres et al., 2002; Pinheiro et al., 2002).
Os dados demográficos usados no presente capítulo (Tabela 1) são baseados em diversos estudos
realizados com esta população de Marmosa paraguayana em particular (Pires & Fernandez, 1999; Pires
et al., 1999, 2002; Brito & Fernandez, 2000, 2002; Rocha, 2000; Quental et al., 2001; Fernandez et al.,
2003, 2006), e complementados com estudos sobre a espécie em geral (Brito & Grelle, 2004; Moraes
& Chiarello, 2005a, 2005b; Brito & da Fonseca, 2006, 2007; Goulart et al., 2006). O tamanho médio de
área de vida foi estimado em 0,65 hectares, com as áreas dos machos sobrepondo as áreas das fêmeas
(Pires & Fernandez, 1999; Pires et al., 1999). Os indivíduos se tornam sexualmente maduros aos seis

Figura 1. Nove fragmentos de Mata Atlântica que compõem as Ilhas dos Barbados, localizados na Reserva Biológica de Poço
das Antas.

Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas 447 CONSERVAÇÃO


Tabela 1. Atributos biológicos e ecológicos de Marmosa paraguayana usados como parâmetros de entrada no programa VOR-
TEX (escala temporal de 2 meses).
Parâmetro Valor
Sistema reprodutivo Poligínico
Longevidade 12
Maturidade sexual (fêmeas) 3
Maturidade sexual (machos) 3
Razão sexual (% machos) 50%
% fêmeas reprodutivas 16.67%
% ninhada tamanho 1 0.10%
% ninhada tamanho 2 1.40%
% ninhada tamanho 3 15.50%
% ninhada tamanho 4 83%
% machos reprodutivos 100%
Mortalidade fêmeas 8.72%
Mortalidade machos 8.72%
Dependência de densidade não
Crescimento populacional determinístico (lambda) 1.08
Tempo de geração (anos) 1.08
Estocasticidade ambiental
fecundidade 10% da media
mortalidade 10% da media

meses de idade e as ninhadas podem ter até 11 filhotes (Rocha, 2000). A longevidade máxima observada
in situ foi de 24 meses (Rocha, 2000). Pires et al. (2002) estimaram uma taxa de dispersão de 1,2% entre
as populações das Ilhas dos Barbados.

Cenários de Migração
Como primeiro passo, foi construído um modelo de viabilidade populacional, usando o programa
VORTEX (Lacy, 1993, 2000), simulando a situação atual da metapopulação das Ilhas dos Barbados, isolada
das populações próximas. Depois, foram modelados cenários incluindo diferentes graus de conectividade
dessa metapopulação (seja por mudanças naturais na paisagem ou por manejo) com outras populações.
Existe um debate na literatura sobre qual seria o grau adequado de migrantes por geração para garantir
viabilidade a longo prazo, que poderia variar entre um (Franklin, 1980), 10 (Mills & Allendorf, 1996)
ou até mesmo 20 (Vucetich & Waite, 2000) indivíduos por população local por geração. Desta forma, os
cenários criados avaliaram três graus de migrantes por população local por geração: 1, 10 e 20.

Resultados
Os resultados mostram que manter fluxo de indivíduos em populações que se encontram em paisagens
fragmentadas traz benefícios para essas populações (Figura 2). Esta conectividade reduziu sensivelmente
a probabilidade de extinção da metapopulação de Marmosa paraguayana nas Ilhas dos Barbados, inde-
pendentemente do número de migrantes por geração. Mesmo uma baixa taxa, de apenas um migrante
por população local por geração, já resultou na persistência dessa população na escala temporal deste
estudo (100 anos).
Entretanto, observa-se um efeito importante na taxa de migrantes por geração no tamanho da meta-
população (Figura 3). Apesar de taxas baixas e médias (1 ou 10 migrantes por geração) terem sido sufi-

CONSERVAÇÃO 448 Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas


Figura 2. Probabilidade de extinção da metapopulação de Marmosa paraguayana na Ilha dos Barbados. Os diferentes cenários
modelados simulam um contexto de paisagem onde a metapopulação encontra-se isolada (Baseline) ou possui conectividade
com (metapopulações) próximas em diferentes graus: um migrante por população local por geração (1 MPG), 10 migrantes por
população local por geração (10 MPG) ou 20 migrantes por população local por geração (20 MPG).

Figura 3. Tamanho da metapopulação de Marmosa paraguayana na Ilha dos Barbados. Os diferentes cenários modelados simulam
um contexto de paisagem onde a metapopulação encontra-se isolada (Baseline) ou possui conectividade com (metapopulações)
próximas em diferentes graus: um migrante por população local por geração (1 MPG), 10 migrantes por população local por
geração (10 MPG) ou 20 migrantes por população local por geração (20 MPG).

Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas 449 CONSERVAÇÃO


cientes para diminuir a probabilidade de extinção (Figura 2), elas não impediram o declínio do tamanho
metapopulacional (Figura 3). Apenas taxas de 20 migrantes por geração asseguraram persistência (Figura
2) e estabilidade do tamanho da metapopulação (Figura 3).
Sob uma perspectiva genética, observa-se que a conectividade da metapopulação com (meta)po-
pulações próximas resulta em uma maior manutenção de sua diversidade genética (Figura 4). Apesar da
heterozigosidade ao final de 100 anos ser similar entre os cenários, independente da taxa de migrantes
por geração, observa-se que a dinâmica dessa diversidade variou entre eles. Os cenários com um ou
10 migrantes por geração apresentaram um desenvolvimento semelhante, onde a heterozigosidade
apresenta suave declínio no início, mas depois gradativamente se recupera e resulta em um pequeno
decréscimo em relação à heterozigosidade inicial (Figura 4). Já o cenário com 20 migrantes por gera-
ção não apresentou declínio na heterozigosidade, e a população manteve sua diversidade original ao
longo do tempo (Figura 4).
Os resultados do presente estudo indicam que o isolamento desta população pode ser um fator
determinante na sua baixa probabilidade de persistência. O estabelecimento de conectividade (com po-
pulações naturais próximas ou por manejo), com uma taxa baixa ou média de migrantes por população
local por geração (1 ou 10) já pode ter um efeito benéfico na persistência e na diversidade genética, mas
não deve impedir o declínio da metapopulação. Isto indica que esses migrantes estão aumentando o tempo
esperado para a extinção desta metapopulação, o que nos dá mais tempo para planejar ações de manejo
que possam reverter este declínio. Apenas uma taxa de 20 migrantes por população local por geração é
capaz de manter o tamanho metapopulacional estável.

Figura 4. Heterozigosidade da metapopulação de Marmosa paraguayana na Ilha dos Barbados. Os diferentes cenários mode-
lados simulam um contexto de paisagem onde a metapopulação encontra-se isolada (Baseline) ou possui conectividade com
(metapopulações) próximas em diferentes graus: um migrante por população local por geração (1 MPG), 10 migrantes por
população local por geração (10 MPG) ou 20 migrantes por população local por geração (20 MPG).

CONSERVAÇÃO 450 Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas


Discussão
A metapopulação de Marmosa paraguayana das Ilhas dos Barbados é considerada inviável (Brito
& Fernandez, 2000). Apesar de evidências teóricas indicarem que conectar essa metapopulação a outras
pode trazer benefícios para sua persistência em longo prazo (Wang, 2004), havia certa discordância com
relação a qual taxa de conectividade (números de migrantes por população local por geração) resultaria
na persistência em longo prazo (Lacy, 1987; Mills & Allendorf, 1996; Vucetich & Waite, 2000). Mesmo
um número muito baixo de migrantes pode ter efeitos positivo nas populações, resgatando-as (e.g. Vilà
et al., 2002).
É interessante notar que apesar dos benefícios em persistência e em manutenção de diversidade
genética, a metapopulação de Marmosa paraguayana das Ilhas dos Barbados só não continuou
a declinar em cenários com altas taxas de conectividade (ver resultados). Esses cenários, porém,
podem ser inviáveis de serem mantidos por manejo in situ. Os efeitos da conectividade em popu-
lações por migrantes ainda não são totalmente compreendidos, e existem evidências que sugerem
que em paisagens muito fragmentadas, que resultem em muitas populações pequenas, um aumento
de migrantes pode até mesmo ser deletério para Marmosa paraguayana (Brito & da Fonseca,
2007; Brito, 2009b).
Marmosa paraguayana tem sido um excelente modelo para estudos usando modelagem de viabilidade
no Brasil (Brito 2009a). No presente estudo, mostramos com este tipo de exercício, tais como diferentes
cenários modelados, podem guiar o manejo de metapopulações, e também como podem ser usados para
avançarmos na compreensão da dinâmica de processos demográficos em escala metapopulacional e como
esses processos interagem com ameaças de origem antrópica, afetando a persistência de populações em
uma paisagem em mosaico.

Agradecimentos
Agradeço ao professor Nilton Cáceres pelo convite para escrever este capítulo. Agradeço ao CNPq
pela bolsa de financiamento à minha pesquisa (projeto #305631/2009-8).

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Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas 453 CONSERVAÇÃO


CAPÍTULO 22

Respostas de marsupiais
da Mata Atlântica à perda
e fragmentação do habitat
– um índice de vulnerabilidade
baseado em padrões de ocupação
Thomas Püttker* †
Thais K. Martins*
Adriana A. Bueno* **
Natália F. Rossi*
Renata Pardini*

Abstract: Response of Atlantic forest marsupials to habitat loss and


fragmentation - an index of vulnerability based on occupancy
patterns. Although Brazilian marsupials differ widely in several life-history traits associated
with extinction risk, they are underrepresented in Red Lists of threatened species. This is probably
a result of the lack of detailed information on population dynamics and geographic distribution
usually required for species classification into categories of threat. In this chapter we present an
index of vulnerability to forest fragmentation for 14 Atlantic forest marsupials based on easy-
to-obtain presence/ absence data, using a large dataset from three pairs of continuously-forested
and adjacent fragmented landscapes at the Atlantic Plateau of São Paulo. The index revealed a
wide variation in vulnerability across species with six species less vulnerable and eight more
vulnerable to forest fragmentation. For better studied species, the obtained values of vulnerability

*
Universidade de São Paulo, Instituto de Biociências, Departamento de Zoologia - Rua do
Matão, travessa 14, 101. São Paulo, SP, 05508-090, Brasil.
† Autor correspondente: thomaspuettker@gmx.de
**
Fundação Florestal - Planos de Manejo - Rua do Horto, 931. São Paulo, 02377-000, Brasil.

respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat 455 CONSERVAÇÃO


are consistent with previous ecological knowledge. On the other hand, the index revealed a sur-
prisingly wide variation in vulnerability among ecologically and morphologically similar species
within the genus Monodelphis. Visual inspections of the distribution of life-history traits (body
size, locomotion habits, diet, tribes, geographic distribution and degree of specialization) along
the rank of species vulnerability indicates that habitat specialization may underlie vulnerability to
forest fragmentation among Atlantic forest marsupials. In practice, the index represents a useful
tool for assessing human impacts and for effective prioritization of conservation actions, and
highlights the drawbacks of using sophisticated protocols for classifying species into categories
of threat when required information is scarce.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 455-453, 2012.

Introdução
Marsupiais habitam todos os biomas do Brasil (Paglia et al., 2012; Reis et al., 2010; Melo & Spon-
chiado, Capítulo 4) e uma ampla variedade de habitats (e.g. Alho et al., 1986; Fish, 1993; Paglia et al.,
2012; Aragona & Marinho-Filho, 2009). Diferem quanto aos hábitos de locomoção (Delciellos et al.,
2006; Delciellos & Vieira, 2006; Vieira & Delciellos, Capítulo 13), ao uso de espaço (Bergallo, 1994;
Gentile et al., 1997; Pires & Fernandez, 1999; Cunha & Vieira, 2002; Cáceres, 2003; Grelle, 2003; Vieira
& Monteiro-Filho, 2003; Moraes Junior & Chiarello, 2005; Lira et al., 2007; Prevedello et al., 2008;
Galliez et al., 2009; Leiner & Silva, 2009; Prevedello et al., 2009; Cáceres et al., Capítulo 11), à dieta
(veja revisão recente Lessa & Geise, 2010; Pinotti et al., 2011; Santori et al., Capítulo 15), e ao tamanho
do corpo (Robinson & Redford, 1986; Paglia et al. 2012; Reis et al., 2010). Além disso, diferem em
outros atributos da história de vida como densidade populacional (e.g. Cerqueira et al., 1993; Bergallo,
1994; Mares & Ernest, 1995; Talamoni & Dias, 1999; Gentile et al., 2000; Quental et al., 2001; Gentile
et al., 2004; Barros, 2006; Graipel et al., 2006; Lambert et al., 2006; Martins et al., 2006a; Barros et al.,
2008; Martins, 2011), distribuição geográfica e endemismo (Gardner, 2008; Reis et al., 2010; Melo &
Sponchiado, Capítulo 4) e grau de especialização de habitat (Stallings, 1989; Fonseca & Robinson, 1990;
Freitas et al., 1997; Stevens & Husband, 1998; Olifiers et al., 2005; Umetsu & Pardini, 2007; Püttker
et al., 2008; Naxara et al., 2009; Martins, 2011). Vários desses atributos estão entre os principais deter-
minantes do risco extinção e vulnerabilidade a distúrbios causados pelo homem (O’Grady et al., 2004;
Davidson et al., 2009; Fritz et al., 2009). Dessa forma, não é de se admirar que as espécies de marsupiais
apresentem ampla variedade de respostas à perda e fragmentação do habitat (e.g. Viveiros de Castro &
Fernandez, 2004; Pardini et al., 2005).
Tendo em vista o aumento global das pressões e ameaças aos ecossistemas e espécies (Butchart et
al., 2010), abordagens e esquemas racionais para priorizar estratégias e garantir a alocação efetiva de
recursos frequentemente limitados para a conservação são essenciais (Margules & Pressey, 2000; Brooks
et al., 2006; Bottrill et al., 2008; Fischer et al., 2009; Wilson et al., 2011b). Abordagens de otimização
propõem que ações de conservação deveriam ser priorizadas com base em objetivos claros e específicos,
levando em consideração parâmetros como o julgamento do valor do bem a ser conservado, o benefício
esperado para a biodiversidade, a probabilidade de sucesso e o custo de ações alternativas de conservação
(Bottrill et al., 2008; Fischer et al., 2009). Para a priorização entre espécies (decidir qual espécie deveria
ser priorizada para receber investimento de conservação), o protocolo mais conhecido é a Lista Vermelha
de espécies ameaçadas da IUCN (IUCN, 2011), cujo foco é estimar o risco de extinção das espécies.

CONSERVAÇÃO 456 respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat


No entanto, existem várias outras abordagens, que enfatizam aspectos ecológicos diferentes, como os
conceitos de espécies guarda-chuva ou espécies chave (Mills et al., 1993; Lambeck, 1997; Simberloff,
1998; Andelman & Fagan, 2000). A classificação de espécies ameaçadas da IUCN, assim como estes
outros conceitos, podem ser usados para avaliar parâmetros necessários para a priorização de ações de
conservação, mas não devem ser usados isoladamente (Possingham et al., 2002; Wilson et al., 2011b).
A classificação das espécies na Lista Vermelha da IUCN é baseada em informações sobre a dinâmica
temporal das populações e/ou sobre a distribuição geográfica das espécies (Mace et al., 2008; IUCN,
2011). Entretanto, este tipo de informação detalhada frequentemente não está disponível e não é fácil de
se obter para um grande número de espécies (Robbirt et al., 2006; Wilson et al., 2011a), especialmente
nos trópicos onde o conhecimento é geralmente escasso para a maioria das espécies (Voss & Emmons,
1996; Patterson, 2001; Lewinsohn & Prado, 2002; Costa et al., 2005; de Grammont & Cuarón, 2006).
Não é de se admirar, portanto, que a disponibilidade de informações pode ter impacto considerável sobre
o nível de risco de extinção atribuído para uma espécie (Lukey et al., 2011). Dada a falta de informação
detalhada, a classificação do risco de extinção na Lista Vermelha da IUCN é geralmente baseada na
distribuição geográfica das espécies (McIntyre, 1992; Mace et al., 2008), levando à inclusão de várias
espécies naturalmente raras ou de distribuição restrita que não necessariamente são ameaçadas pelas
atividades humanas (Bueno, 2008). Este procedimento pode levar à exclusão de espécies relativamente
comuns ou de distribuição ampla, que, no entanto, são fortemente afetadas por distúrbios causados pelo
homem. Esses inconvenientes limitam a utilização das categorias de risco da Lista Vermelha da IUCN
quando conhecimento detalhado sobre as espécies é escasso.
Alternativamente ao uso das Listas Vermelhas, a vulnerabilidade das espécies aos distúrbios causa-
dos pelo homem tem frequentemente sido estudada em escalas locais e regionais através da comparação
de padrões de ocupação entre localidades/ paisagens preservadas e perturbadas (Viveiros de Castro &
Fernandez, 2004; Wang et al., 2009; Anjos et al., 2011; Thornton et al., 2011; Vetter et al., 2011). Por
estar fundamentada em informações relativamente fáceis de obter (isto é, dados de presença/ausência),
padrões de ocupação representam uma maneira viável de adquirir conhecimento sobre a resposta das
espécies a distúrbios induzidos pelo homem e determinar a vulnerabilidade das espécies. Na prática,
inferências sobre a vulnerabilidade das espécies são frequentemente baseadas no pressuposto que ha-
bitats preservados representam condições antes do distúrbio e, portanto, o cenário apropriado para ser
comparado com habitats perturbados (Thornton et al., 2011; Vetter et al., 2011), já que dados antes e após
distúrbios são raros (mas veja referência Stouffer et al., 2011). Assim, a generalidade das inferências
sobre a vulnerabilidade das espécies baseadas em padrões de ocupação depende fortemente da robustez
do desenho amostral e do alcance espacial da área amostrada.
Nesse capítulo, apresentamos uma estimativa da vulnerabilidade à fragmentação florestal para 14
espécies de marsupiais da Mata Atlântica, a partir de um índice de ocupação, utilizando um amplo banco
de dados sobre a ocorrência das espécies em três paisagens fragmentadas com diferentes porcentagens de
florestas remanescentes e três paisagens de floresta contínua adjacentes no Planalto Atlântico de São Paulo.
Apesar de reduzida a menos de 16% de sua extensão original e de estar altamente fragmentada (mais de
80% dos fragmentos tem menos que 50 ha; Ribeiro et al., 2009), a Mata Atlântica abriga um grande número
de espécies de mamíferos, incluindo pelo menos 22 espécies de marsupiais (Paglia et al., 2012; Gardner,
2008). O maior contínuo de Mata Atlântica remanescente se encontra no estado de São Paulo (Ribeiro et
al., 2009), onde o Planalto Atlântico abriga pelo menos 18 espécies de marsupiais (Rossi, 2011).

respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat 457 CONSERVAÇÃO


Material e Métodos

Área de Estudo e Coleta de Dados


Os marsupiais foram amostrados em seis paisagens de 10.000 ha – três paisagens fragmentadas e três
paisagens contínuas adjacentes – localizadas no Planalto Atlântico de São Paulo, Brasil, nos municípios
de Tapiraí – Piedade, Ibiúna – Cotia e Ribeirão Grande – Capão Bonito (Figura 1). A região toda era ori-
ginalmente coberta por Mata Atlântica classificada como “Floresta Atlântica submontana” (Oliveira-Filho
& Fontes, 2000). A altitude varia entre 800 e 1000 m acima do nível do mar (Ross & Moroz, 1997). A
precipitação anual varia entre 1222 e 1810 mm e as temperaturas mínima e máxima são de 17,3°C e 28,4°C
na época quente e úmida (outubro a março) e de 12,1°C e 24,9°C na a época fria e seca (abril a setembro;
Agritempo Sistema de Monitoramento Agrometorológico; http:// www.agritempo.gov.br). As paisagens
de mata contínua são mosaicos de floresta madura e secundária, enquanto as manchas nas três paisagens
fragmentadas são de floresta secundária cercadas principalmente por pastos e agricultura de culturas anuais.
As três paisagens fragmentadas abrigam respectivamente 49%, 31% e 11% de florestas remanescentes.
Detalhes sobre a estrutura das paisagens podem ser encontrados em Pardini e colaboradores (2010).
Os marsupiais foram capturados com o uso de uma linha de 100 m de comprimento com 11 armadilhas
de queda (baldes de 60 l) conectadas por cercas-guia, seguindo um protocolo padronizado, em seis sítios
em cada uma das paisagens de mata contínua (18 sítios no total), e em 15, 20 e 15 fragmentos florestais
de diferentes tamanhos nas paisagens com 11%, 30% e 49% de cobertura florestal, respectivamente (50
fragmentos florestais no total). Detalhes sobre a seleção dos sítios de amostragem e sobre o protocolo de
captura podem ser encontrados em Bueno (2008).

Figura 1. Localização dos três pares de paisagens adjacentes de mata contínua e fragmentada no Planalto Atlântico de São Pau-
lo, mostrando a distribuição dos sítios de amostragem. Em destaque nos retângulos, as paisagens fragmentadas com diferentes
porcentagens de floresta remanescente (da esquerda para a direita: 11%, 49% e 31%).

CONSERVAÇÃO 458 respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat


Um Índice de Vulnerabilidade à Fragmentação Florestal
O índice é baseado nos padrões de ocupação das espécies nas paisagens de mata contínua e frag-
mentadas, e representa a diferença na proporção de sítios nos quais a espécie está presente entre estes
dois tipos de paisagem:
n° de sítios em mata contínua n° de fragmentos
onde a espécie esteve presente onde a espécie esteve presente
I = -
n° total de sítios n° total de fragmentos
em mata contínua
O índice toma valores entre -1 e +1, com valores positivos indicando vulnerabilidade e valores ne-
gativos indicando que a espécie se beneficia com a perda e fragmentação do habitat. Um índice similar
foi usado por Thornton et al. (2011).
Os valores do índice dependem fortemente das características das paisagens e sítios amostrados.
Nosso banco de dados inclui três pares de paisagens de mata contínua e paisagens fragmentadas adja-
centes distribuídos ao longo do Planalto Atlântico de São Paulo. Assim, esse conjunto de dados engloba
eventuais diferenças espaciais nos padrões de ocupação associadas às duas áreas de endemismo para
mamíferos encontradas em São Paulo (Costa et al., 2000), levando em conta variações biogeográficas.
Além disso, dado que as paisagens fragmentadas variam quanto à proporção de florestas remanescentes,
nossos dados também incluem a variação que possa haver nos padrões de ocupação relacionada ao grau
de desmatamento, fator que reconhecidamente afeta a persistência de espécies em paisagens fragmentadas
(Bueno, 2008; Pardini et al., 2010; Püttker et al., 2011). A fim de manter o índice o mais simples possível
e baseado em dados relativamente fáceis de obter, não levamos em conta diferenças na abundância das
espécies entre os sítios. Como observado para outras regiões (Holt et al., 2002), entretanto, encontramos
alta correlação entre o número de sítios ocupados e a abundância (estimada como o número de indivíduos
capturados) das espécies tanto nas paisagens de mata contínua (correlação de Spearman, r = 0,97, p <
0,001) como nas paisagens fragmentadas (r = 0,93, p < 0,001). Dessa forma, incluir a abundância pro-
vavelmente não alteraria a ordem de vulnerabilidade entre as espécies. Por fim, como o desenho amostral
não é balanceado (18 sítios em paisagens de mata contínua contra 50 sítios em paisagens fragmentadas),
usamos as proporções ao invés do número bruto de sítios ocupados. O desenho não balanceado, porém,
pode levar a uma menor precisão na estimativa de ocupação nas paisagens de mata contínua em compa-
ração às paisagens fragmentadas.
Usando um procedimento boostrap (reamostragem da matriz de presença/ ausência, n = 10.000),
estimamos intervalos de confiança de 95% para os valores de vulnerabilidade de cada espécie. A partir
destes intervalos, determinamos se o valor de cada espécie difere significativamente de zero (isto é, a
inclusão ou não do zero no intervalo de confiança de 95%). Também verificamos se os valores de vul-
nerabilidade diferem entre as espécies. Esse é o caso quando (1) os intervalos de confiança de 95% não
se sobrepõem, ou (2) quando os intervalos se sobrepõem, mas o intervalo de confiança da diferença dos
valores de vulnerabilidade das duas espécies não inclui o zero (isto é, quando o intervalo

(índice sp1 - índice sp2) ± 1.96* (EP sp1)2 + (EP sp2)2

não inclui o zero; Lo, 1994; Payton et al., 2003). O código de R para calcular o índice e intervalos de
confiança pode ser obtido do primeiro autor.

respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat 459 CONSERVAÇÃO


Espécies de Marsupiais
Quatorze espécies de marsupiais foram capturadas (Tabela 1), representado 58% das espécies
conhecidas de Didelphimorphia que ocorrem no estado de São Paulo (de Vivo et al., 2011). Devido à
dificuldade em distinguir espécimes de Monodelphis scalops e Monodelphis americana por caracteres
externos (Rossi 2011), essas duas espécies foram consideradas conjuntamente nas análises. Todas as
espécies foram capturadas em pelo menos dois dos 68 sítios (de 2 a 45, Tabela 1).
Classificamos as 14 espécies de acordo com seis atributos: a) tamanho do corpo (seguindo a clas-
sificação de Rossi, 2011), b) hábito de locomoção (Paglia et al., 2012), c) relação filogenética (tribos de
acordo com Voss & Jansa, 2009), d) dieta (Paglia et al., 2012), e) distribuição geográfica restrita ou não
a biomas florestais (Pardini et al., 2010), e f) grau de especialização a habitats florestados (baseado na
ocorrência das espécies em áreas abertas de agricultura nas mesmas paisagens de estudo; ver Martins 2011
para detalhes). Estas classificações foram usadas para explorar a distribuição dos atributos ecológicos ao
longo do ordenamento das espécies quanto à vulnerabilidade à fragmentação.

Resultados
A vulnerabilidade à fragmentação florestal variou de -0,256 a 0,611 entre as 14 espécies de marsupiais
(Tabela 1, Figura 2). Dois grupos de espécies puderam ser diferenciados: (1) espécies menos vulneráveis,
contendo seis espécies com valores negativos de vulnerabilidade (proporção de sítios ocupados maior
nas paisagens fragmentadas do que nas paisagens de mata contínua), mas cujos valores não foram signi-
ficativamente diferentes entre si; e (2) espécies mais vulneráveis, abrangendo oito espécies com valores

Tabela 1. Espécies de marsupiais capturadas em três pares de paisagens adjacentes de mata contínua e fragmentadas no Planalto
Atlântico de São Paulo. São apresentados o número de sítios em que a espécie está presente nas paisagens de mata contínua e
fragmentada, o valor observado de vulnerabilidade e estatísticas do procedimento bootstrap (média, desvio padrão, assim como
intervalos de confiança superior e inferior) para cada espécie. Espécies ordenadas do menor para o maior valor de vulnerabilidade.

Paisagens de Paisagens
Índice de Vulnerabilidade
mata contínua fragmentadas
# sítios # sítios Bootstrap média Desvio IC 95% IC 95%
Espécies Observado
(n= 18) (n= 50) (n= 10.000) padrão superior inferior
Didelphis aurita 8 35 -0,256 -0,255 0,134 0,007 -0,518
Monodelphis kunsi 0 11 -0,220 -0,220 0,059 -0,120 -0,340
Gracilinanus microtarsus 10 37 -0,184 -0,185 0,132 0,078 -0,442
Monodelphis dimidiata 0 5 -0,100 -0,100 0,042 -0,020 -0,200
Marmosa paraguayana 0 4 -0,080 -0,080 0,038 -0,020 -0,160
Lutreolina crassicaudata 0 2 -0,040 -0,040 0,027 0,000 -0,100
Metachirus nudicaudatus 2 0 0,111 0,111 0,075 0,278 0,000
Marmosops incanus 17 34 0,264 0,264 0,086 0,420 0,089
Monodelphis sp. n. 6 3 0,273 0,273 0,117 0,511 0,051
Philander frenatus 6 2 0,293 0,292 0,113 0,516 0,071
Marmosops paulensis 6 0 0,333 0,333 0,111 0,556 0,111
Monodelphis scalops, M. americana 17 28 0,384 0,384 0,090 0,560 0,204
Monodelphis iheringi 11 0 0,611 0,608 0,115 0,833 0,389

CONSERVAÇÃO 460 respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat


positivos de vulnerabilidade (proporção de sítios ocupados menor nas paisagens fragmentadas do que
nas paisagens de mata continua), dentre as quais somente a menos vulnerável (Metachirus nudicaudatus)
e a mais vulnerável (Monodelphis iheringi) apresentaram valores de vulnerabilidade significativamente
diferentes um do outro (Figura 2). Para quatro espécies, os valores não diferiram significativamente de
zero (Didelphis aurita, Gracilinanus microtarsus, Lutreolina crassicaudata, Metachirus nudicaudatus;
Figura 2), duas das quais (L. crassicaudata e M. nudicaudatus) são representadas por dados muito es-
cassos (Tabela 1), limitando a inferência sobre a vulnerabilidade.
Entre os diferentes atributos ecológicos, apenas o grau de especialização a habitats florestados
esteve associado ao ordenamento das espécies quanto à vulnerabilidade (Figura 3f). Todas as espécies
com valores positivos de vulnerabilidade são altamente especializadas em habitats florestados (isto é,
ocorrem em maior proporção em sítios de paisagens de mata contínua do que em áreas de agricultura),
enquanto as espécies restantes apresentam especialização média a habitats florestados (isto é, ocorrem
em maior proporção em sítios de paisagens de mata contínua, mas ocorrem em áreas de agricultura de
paisagens altamente desmatadas), não são especializadas (ocorrem em menor proporção em sítios de
paisagens de mata contínua do que em áreas de agricultura), ou não foram classificadas devido à falta de
dados (entretanto, nenhuma delas foi capturada em mata contínua).
Tamanho do corpo, hábitos de locomoção, tribos e dieta variaram fortemente ao longo do ordena-
mento das espécies quanto à vulnerabilidade (Figura 3a-d). A distribuição geográfica (restrita ou não a
biomas florestais) variou pouco entre as espécies de marsupiais estudadas, sendo que apenas duas espécies
ocuparam também biomas dominados por vegetação não florestal, como o Cerrado. Porém, estas duas
espécies estão entre as menos vulneráveis à fragmentação florestal, como esperado (Figura 3e).

Figura 2. Vulnerabilidade à fragmentação florestal para 14 espécies de marsupiais (intervalos de confiança +/- 95%). Espécies
ordenadas ao longo do eixo X do menor para o maior valor de vulnerabilidade. As letras (A-D) indicam grupos de espécies com
valores de vulnerabilidade significativamente diferentes.

respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat 461 CONSERVAÇÃO


Figura 3. Vulnerabilidade à fragmentação florestal para 14 espécies de marsupiais (intervalos de confiança de +/- 95%) em
relação aos atributos ecológicos. Os símbolos indicam a) tamanho corporal, b) hábitos de locomoção, c) relação filogenética
(tribos), d) dieta, e) distribuição geográfica restrita ou não a biomas florestais, e f) grau de especialização a habitats florestais.

Discussão e Conclusões
O índice revelou uma variação considerável na vulnerabilidade à perda e fragmentação do habitat
entre os marsupiais da Mata Atlântica, com poucas espécies não sendo afetadas pelo desmatamento. De
maneira geral, para espécies mais bem estudadas, a vulnerabilidade estimada é congruente com o conhe-
cimento prévio. Didelphis aurita, a menos vulnerável entre as espécies investigadas, é conhecida por ser
uma espécie generalista que se beneficia da alteração do habitat e é frequentemente capturada em áreas de

CONSERVAÇÃO 462 respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat


agricultura e próxima a áreas ocupadas pelo homem (Gentile & Fernandez, 1999; Cáceres & Monteiro-
Filho, 2001; Cáceres, 2003; Olifiers et al., 2005; D´Andrea et al., 2007; Fernandez et al., Capítulo 20).
Gracilinanus microtarsus, que também foi classificada como pouco vulnerável, tem sido capturada em
pequenos fragmentos florestais em paisagens dominadas por vegetação não florestal (Passamani, 2000;
Martins et al., 2006b) assim como em habitats antropogênicos como plantações de Eucalyptus (Umetsu
& Pardini, 2007; Passamani & Ribeiro, 2009). As duas espécies de Marmosops, ambas entre as mais
vulneráveis em nossa análise, são conhecidas por sua associação com florestas preservadas (Geise et al.,
2004; Bueno, 2008; Leiner, 2009; Rossi, 2011). Por outro lado, para as espécies pouco estudadas do gênero
Monodelphis, que são difíceis de capturar com as armadilhas do tipo gaiola mais comumente utilizadas
(Umetsu et al., 2006), o índice revelou uma variação surpreendente na vulnerabilidade à fragmentação
florestal. Dentro do gênero, apesar das semelhanças na morfologia externa, tamanho do corpo, hábitos
de locomoção e dieta, as espécies variaram das duas mais vulneráveis (M. iheringi, M. scalops/M. ame-
ricana) a duas espécies pouco vulneráveis (M. kunsi, M. dimidiata), incluindo a segunda espécie menos
vulnerável dentre todas as analisadas (M. kunsi).
A uniformidade morfológica dentro do gênero Monodelphis, assim como o fato da maior (D. aurita)
e menor (M. kunsi) espécies terem sido classificadas como as menos vulneráveis, demonstra claramente
que o tamanho do corpo não representa um bom previsor da vulnerabilidade à fragmentação florestal nos
marsupiais da Mata Atlântica. Do mesmo modo, o peso também não esteve associado à probabilidade de
extinção de pequenos mamíferos da Mata Atlântica em estudo realizado em uma paisagem fragmentada
no estado do Rio de Janeiro (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004). Notavelmente, hábitos escansoriais
ou arborícolas não estiveram correlacionados com o aumento da vulnerabilidade ao desmatamento, e as
espécies mais vulneráveis apresentam hábitos terrestres. A vulnerabilidade entre as espécies de marsupiais
estudadas tampouco parece estar relacionada à filogenia, visto que nem tribos nem gêneros estiveram
associados com o ordenamento das espécies quanto à vulnerabilidade à fragmentação florestal. Apesar
da dieta de várias espécies de marsupiais ser pouco conhecida (Lessa & Geise, 2010), o conhecimento
atual indica pouca variação nos hábitos alimentares, com a maior parte das espécies apresentando dieta
insetívora-onívora. Assim, a variação na vulnerabilidade à fragmentação florestal entre as espécies de
marsupiais da Mata Atlântica também não parece ser consequência das preferências alimentares. De
maneira similar, dados de distribuição geográfica também são escassos para a maioria das espécies.
Aparentemente, apenas duas das espécies investigadas, M. kunsi e L. crassicaudatus, apresentam dis-
tribuição geográfica extensamente sobreposta a biomas dominados por vegetação não florestal como o
Cerrado ou Campos Sulinos (para todas as outras espécies, a ocorrência nesses biomas está associada a
áreas de transição com biomas florestais ou enclaves de floresta; Queirolo, 2009; Carmignotto, 2004).
Estas duas espécies foram classificadas como pouco vulneráveis à fragmentação florestal, indicando que
informações mais detalhadas sobre a distribuição geográfica poderiam ajudar a melhor compreender a
variação na vulnerabilidade entre as espécies de marsupiais.
O único atributo ecológico claramente associado com o ordenamento das espécies quanto à vulnera-
bilidade à fragmentação foi o grau de especialização do habitat. De fato, a especialização ecológica tem
sido defendida como um dos fatores determinantes do risco de extinção em estudos teóricos (Andren et
al., 1997; Colles et al., 2009; Clavel et al., 2010; Devictor et al., 2010) e tem se mostrado boa previsora da
vulnerabilidade à alteração do habitat em estudos empíricos com outros grupos de espécies (McKinney,
1997; Henle et al., 2004; Kennedy et al., 2010; Öckinger et al., 2010; Uezu & Metzger, 2011; Vetter et
al., 2011). Espécies especialistas de habitat são tidas como mais vulneráveis à fragmentação do habitat

respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat 463 CONSERVAÇÃO


devido à inabilidade de ocupar ou cruzar os habitats antropogênicos do entorno. Na Mata Atlântica, a
tolerância a habitats alterados da matriz é o principal fator determinante do risco de extinção em pequenos
mamíferos (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004).
O índice de vulnerabilidade à fragmentação florestal descrito neste capítulo apresenta algumas
vantagens em termos de sua aplicação para a conservação. O índice é baseado em dados de presença/
ausência, que são comparativamente mais fáceis de obter e mais comuns na literatura do que informa-
ções detalhadas sobre dinâmica populacional, requeridas no protocolo da Lista Vermelha da IUCN. No
entanto, dados disponíveis sobre padrões de ocupação são frequentemente limitados espacialmente ou
heterogêneos em termos de desenho amostral e esforço, e por isso devem ser usados e interpretados
com cuidado. Independentemente da disponibilidade de dados, porém, o índice revelou diferenças
drásticas na vulnerabilidade entre as espécies de marsupiais, que não são refletidas na classificação da
IUCN. Notavelmente, todas as 14 espécies estudadas aqui são classificadas como de menor preocupação
(“least concern”) na Lista Vermelha da IUCN (IUCN, 2011). Várias dessas espécies estão praticamente
restritas a matas contínuas na Mata Atlântica, um bioma que foi reduzido a 12-16% de sua extensão
original, indicando que estejam realmente ameaçadas por futuras perdas ou perturbações da floresta. A
ausência dessas espécies na Lista Vermelha da IUCN provavelmente resulta da dificuldade em aplicar
seus critérios por causa da falta de dados, em especial a dificuldade em utilizar o único critério que
permite a inclusão de espécies relativamente comuns e bem distribuídas (= alta taxa de declínio popu-
lacional; Mace et al., 2008). Esse critério requer informação detalhada sobre dinâmica temporal dos
tamanhos populacionais, que raramente está disponível. As espécies de marsupiais classificadas como
vulneráveis pelo nosso índice não são necessariamente raras (isto é, de distribuição geográfica restrita
ou com abundância local muito baixa), mas são altamente suscetíveis a alterações de habitat causadas
pelo homem, representando indicadores úteis do impacto das atividades humanas. A exclusão dessas
espécies da Lista Vermelha da IUCN ressalta os problemas de se usar a lista na regulamentação de
atividades humanas no Brasil. Medidas mais simples, como o índice de vulnerabilidade apresentado
aqui, poderiam ser utilizadas para a criação de listas de espécies que na prática fossem mais úteis do
que a Lista Vermelha da IUCN para avaliar impactos ou para fornecer informação para priorização
efetiva de ações de conservação.

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respostas de marsupiais à Perda e fragmentação do habitat 469 CONSERVAÇÃO


CAPÍTULO 23

Desafiando as Restrições
Wallaceanas para o Estudo
de Marsupiais Neotropicais:
o Caso das Espécies do
Gênero Thylamys
Paulo De Marco Júnior* †
Poliana Mendes*
Nilton C. Cáceres**

Abstract: CHALLINGING WALLACEAN RESTRICTIONS FOR STUDY OF NEOTROPICAL


MARSUPIALS: THE CASE OF SPECIES OF GENUS THYLAMYS. The lack of information
regarding species geographic range still represents an important barrier in biogeographical and
macroecological studies, besides conservation practices. The species from the genus Thylamys
are examples of how the species ranges are still poorly known. In this study, we analyzed the geo-
graphic range of the three Brazilian Thylamys species in order to identify sympatric zones among
their distributions and understand their biogeographic patterns. We used climate-based distribution
models to predict their potential distribution. Such models were simpler for T. velutinus (e.g. Do-
main and Euclidian distance), since it had fewer occurrences than T. macrurus and T. karimii (for
which we used Maxent, Mahalanobis distance and Domain), which limit the use of more complex
modeling algorithms. In order to identify the patches of suitable area with the highest colonization
probabilities, we measured the distance between them and the observed occurrence records for
each species. In general, models generated by Domain algorithm were the least conservative.
Some patches of suitable areas are spatially distant, which could decrease species dispersion into

*
Laboratório de Ecologia Teórica e Síntese, Departamento de Biologia Geral, Universidade
Federal de Goiás, Rodovia Goiânia-Nerópolis km 5, Campus II, Setor Itatiaia, CP 131. Goiânia,
GO, 74001-970, Brasil.
† Autor correspondente: pdemarco@icb.ufg.br
**
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria, Camobi. Santa
Maria, RS, 97.110-970, Brasil.

Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais 471 CONSERVAÇÃO


those patches. Overlaps of suitable areas were fewer for T. macrurus than for the other Thylamys
species and this result may be explained by morphological and ecological differences between T.
macrurus and the other ones. Once they are associated with opened vegetation, the conversion of
suitable areas for Thylamys species into agriculturable areas is an important threat. However, our
results suggest they may respond differently to those disturbances.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 471-485, 2012.

Introdução
A falta de informações completas sobre a distribuição de espécies é reconhecida como um dos prin-
cipais entraves ao avanço de alguma abordagem de estudos de biogeografia e macroecologia, bem como
de estratégias de conservação, principalmente em sistemas neotropicais (Diniz et al., 2010; Tobler et al.,
2007). Esse tema se tornou tão importante que o termo “Restrições Wallaceanas” (Wallacean shortfall)
foi cunhado para caracterizar o problema fazendo menção ao trabalho de compilação e estudo das distri-
buições de espécies por Alfreld R. Wallace (Brown & Lomolino, 1998; Bini et al., 2006). O argumento é
especialmente importante porque, para alguns grupos originalmente estudados por Wallace em sua visita
à Amazônia brasileira, a quantidade de informação sobre a distribuição geográfica não avançou muito
desde o século XVIII. Sem informações detalhadas sobre a distribuição é difícil, por exemplo, utilizar
as técnicas mais recentes de priorização de conservação (e.g. o “Zonation” de Moilanen et al., 2005) e a
busca de áreas de conservação se torna muito subjetiva e, provavelmente, ineficiente.
Na busca por um conhecimento mais detalhado da distribuição devemos reconhecer a natureza dinâ-
mica desse atributo das espécies. A visão atual (Soberon, 2007; Soberon & Nakamura, 2009) sugere que
a distribuição de uma espécie é resultado de três conjuntos de variáveis importantes, todas elas variando
no espaço e no tempo (Figura 1). Por um lado existem as variáveis ambientais que devem definir o nicho
Grinelliano de cada espécie. Por nicho Grinelliano compreendemos o conjunto de variáveis climáticas,
ou variáveis ambientais, em escala mais ampla, e que devem definir a ocorrência local da espécie (repre-
sentado pelo conjunto “A” na Figura 1). Contrapondo a esse subconjunto de variáveis, uma porção de
efeitos ligados ao nicho Eltoniano, derivado das interações entre espécies, também é fundamental para
definir a amplitude de distribuição de uma espécie (representado pelo conjunto “B” na Figura 1). Esse

Figura 1. O modelo conceitual para modelagem de distribuição de espécies baseado em seu nicho ecológico (de acordo com
Soberon 2007; Soberon & Nakamura 2009). A porção “A” representa o conjunto de fatores abióticos, condições que, no
modelo de Soberón, representa o nicho Grinelliano. A porção “B” representa o conjunto de interações bióticas necessárias
para a persistência de uma espécie em uma Localidade e relaciona-se com o conceito de nicho Eltoniano. A porção “M”
representa o conjunto de locais que podem ser alcançados dadas as limitações de dispersão e barreiras. Apenas a interseção
desses três componentes (em cinza) deve representar a distribuição real da espécie. Mais explicações no texto.

CONSERVAÇÃO 472 Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais


subconjunto de variáveis revela a importância de competidores, predadores e mutualistas na definição
do conjunto de locais onde uma espécie pode colonizar e se estabelecer com sucesso. Por fim, a espécie
só conseguirá manter populações estáveis onde, em primeiro lugar, os propágulos viáveis dela forem
capazes de chegar (representado pelo conjunto “M” na Figura 1). Assim, uma restrição espacial externa
definida por barreiras à dispersão e pela distância se soma às restrições internas de cada espécie impostas
por sua capacidade de dispersão para determinar o conjunto de locais “alcançáveis” e que podem fazer
parte de sua distribuição. A distribuição real da espécie é o resultado da interseção de todos esses fatores.
Assim, a distribuição da espécie não é uma simples projeção no espaço geográfico do nicho da espécie,
mas envolve mais restrições espaciais e históricas que devem ser consideradas (De Marco et al., 2008).
Uma resposta imediata à existência das Restrições Wallaceanas foi o desenvolvimento de ferramentas
para estimar a distribuição potencial das espécies a partir do arcabouço conceitual explicado no parágrafo
anterior. Um enorme número de algoritmos foi desenvolvido para buscar relacionar os pontos de ocor-
rência conhecidos com os dados ambientais, estimando principalmente o nicho Grinelliano das espécies
e buscando projetá-lo em mapas de distribuição potencial. Evidentemente, como os pontos coletados já
são o resultado dos três sub-conjunto de variáveis sobre a distribuição da espécie, o modelo trás também
informação sobre a porção Eltoniana do nicho, mesmo que não de forma explícita. A literatura apresenta
uma série de avaliações sobre o uso desses modelos (Segurado & Araujo, 2004; Elith et al. 2006; Lea-
thwick et al., 2006; Tsoar et al., 2007) sendo muito populares, tanto pelo seu desempenho quanto pela
facilidade de uso de suas implementações computacionais, o Maxent (Phillips & Dudik, 2008), o GARP
(Stockman et al., 2006), a distância de Mahalanobis (Farber & Kadmon, 2003), o BIOCLIM (Hijmans
& Graham, 2006) e o DOMAIN (Carpenter et al., 1993b).
No entanto, cada vez mais se percebe algumas limitações importantes no uso desses modelos. Antes
de tudo, os argumentos teóricos advindos da abordagem de Sóberon e seus colaboradores (Soberon &
Nakamura, 2009) deixam muito claro a dificuldade de estimar a distribuição “real” das espécies, principal-
mente pela dificuldade de incluir as variáveis B e M dentro do modelo. Várias técnicas recentes têm sido
desenvolvidas para tratar desses dois problemas, mas em todos os casos, os resultados estão diretamente
relacionados com a quantidade de informações biogeográfica já conhecida. De fato, o número de registros e
a qualidade desses registros afeta diretamente a qualidade da descrição do nicho das espécies que deles pode
advir (Jimenez-Valverde et al. 2009). No entanto, essas técnicas continuam sendo úteis para uma grande
variedade de aplicações que incluem a escolha de áreas de conservação (Nobrega & De Marco, 2011) e a
análise de padrões de sobreposição de distribuição (Illoldi-Rangel et al., 2004), desde que os limites desses
métodos estejam bem compreendidos. Nessa contribuição, utilizamos duas abordagens distintas desses mo-
delos, considerando a quantidade e qualidade de informações de ocorrência das espécies. Em espécies com
muitos pontos conhecidos ou quando eles parecem descrever bem a variedade de condições onde a espécie
pode ocorrer, uma estimativa do nicho da espécie pode ser aceitável. Nesse caso, técnicas mais complexas
que geram modelos com muitos parâmetros podem descrever com mais detalhes e gerar modelos com
mais precisão sobre a distribuição da espécie. Por outro lado, para muitas das espécies raras, endêmicas, ou
ameaçadas de extinção, isso não é possível. De fato, são essas as espécies de maior interesse no uso dessa
abordagem já que é nelas que as Restrições Wallaceanas mais se expressam. No entanto, um argumento
muito forte é que devemos aumentar as coletas dessas espécies com o objetivo de melhor descrever seu
nicho e gerar modelos mais precisos. As técnicas a serem utilizadas nesses casos devem buscar menos do
que descrever o nicho das espécies, mas identificar locais com alta similaridade ambiental com os pontos
onde já reconhecemos a ocorrência da espécie e, com isso, indicar áreas para novas coletas e inventários.

Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais 473 CONSERVAÇÃO


O gênero Thylamys inclui cerca de 10 espécies de pequenos marsupiais adaptados a áreas abertas
da América do Sul, ocorrendo dos Andes à Caatinga (Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009a; Teta
et al., 2009), embora não haja ainda um consenso sobre a validade de algumas espécies (Giarla et al.,
2010). As espécies exibem uma adaptação na base da cauda, que lhes permite fazer reservas energéticas
para períodos com menor disponibilidade de alimentos. O gênero apresenta três espécies ocorrendo no
Pantanal, Cerrado e Caatinga, no Brasil (T. macrurus, T. karimii e T. velutinus), com os conhecimentos
que se tem até o momento sobre sistemática do grupo (e.g. Carmignotto & Monfort, 2006; Carvalho
et al., 2009a). Historicamente, T. macrurus é uma espécie primitiva que teria originado posteriormente
as outras duas espécies brasileiras (Braun et al., 2005; Carmignotto & Monfort, 2006). Contudo, até
recentemente pouco se sabia sobre a distribuição das espécies e principalmente quais eram as espécies
brasileiras. Quanto à sistemática, no passado houve incertezas sobre a identificação de algumas espécies
de Thylamys (Palma, 1995; Carmignotto & Monfort, 2006), mas hoje essas diminuíram pelo menos para
as espécies do Brasil, exceto talvez para a região limítrofe de distribuição entre T. macrurus e T. pusillus
(Carmignotto & Monfort, 2006). A distribuição de T. macrurus abarca o leste do Paraguai e o Mato Grosso
do Sul no sudoeste do Brasil; T. velutinus ocorre principalmente no Cerrado do sudeste do Brasil; e T.
karimii tem distribuição mais setentrional no Cerrado, ocorrendo também na Caatinga (Carmignotto &
Monfort, 2006; Melo & Sponchiado, neste volume). O conhecimento acerca dos limites de distribuição
das três espécies no Brasil ainda é limitado, mas certamente o Cerrado do Brasil central é uma zona de
simpatria de T. karimii e T. velutinus, além do oeste de Minas Gerais (Carmignotto & Monfort, 2006;
Carvalho et al., 2009a). O ritmo de coletas em regiões mais distantes do Cerrado e da Caatinga ainda é
lento no Brasil para que se possa compreender de modo mais refinado a distribuição das três espécies
de Thylamys. Contudo, têm gerado resultados, como a ampliação da distribuição de T. macrurus para
o leste no Brasil (Cáceres et al., 2007) e para o norte, no Pantanal (Andreazzi et al., 2011), assim como
a distribuição de T. velutinus para o sudoeste do Cerrado (Rodrigues et al., 2002), aproximando-se das
áreas de distribuição de T. macrurus e T. karimii (Carmignotto & Monfort, 2006).
Neste capítulo, nós buscamos analisar os padrões de distribuição das espécies de Thylamys brasileiros
através das ferramentas de modelagem de nicho. Nós iremos distinguir a abordagem utilizada de acordo
com a quantidade de informações existente sobre a distribuição e fazer uma análise voltada para a iden-
tificação de possíveis zonas de simpatria e a compreensão de padrões biogeográficos nessas espécies. Ao
apresentar essas abordagens no grupo, nós buscamos também uma análise crítica desse tipo de modelo
que, esperamos, ajude na análise de outros gêneros de marsupiais que estão em condições semelhantes.

Métodos

Dados Ambientais
Nós utilizamos seis variáveis climáticas para a América do Sul (temperatura média anual, sazonalida-
de da temperatura, média do trimestre mais seco, precipitação média anual, sazonalidade da precipitação
e média do trimestre mais quente) derivadas da base de dados do WORLDCLIM (http://www.worldclim.
org/) e duas variáveis topográficas (altitude e inclinação) derivadas do modelo de elevação digital Hydro
-1K (http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro/). Todas as variáveis foram reduzidas à resolução de 0.0416
graus para a análise, representando células de cerca de 4km x 4km.

CONSERVAÇÃO 474 Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais


Dados de Ocorrência de Thylamys
Os dados de ocorrência para as espécies de Thylamys do Brasil foram obtidos por compilação de
dados da literatura, contidos em Vieira (1955), Rodrigues et al. (2002), Torres (2002), Carmignotto &
Monfort (2006), Palma & Vieira (2006), Cáceres et al. (2007), Carvalho et al. (2009a), Giarla et al. (2010)
e dados não publicados de NCC (Apêndice 1).
No caso da espécie T. macrurus, que ocorre tanto no Brasil quanto no Paraguai, o modelo de dis-
tribuição foi calculado utilizando pontos de ocorrência tanto do Brasil quanto do Paraguai. Isto ocorre
porque a base de dados climáticas utilizada no modelo incluía toda a América do Sul e a adição desses
pontos aumentaria a acurácia do modelo de distribuição. Foram obtidos no total 20 pontos de T. karimii,
19 de T. macrurus e 6 de T. velutinus. Porém, ao final, considerando a restrição espacial das células de 4
km utilizadas nesse estudo, foram identificados 20 pontos espacialmente únicos para T. karimii, 16 para
T. macrurus e 6 para T. velutinus.

Procedimentos de Modelagem
Vários métodos têm sido apresentados para gerar predições sobre a distribuição potencial de espécies
baseado na variação ambiental em pontos reconhecidos de ocorrência. Essas técnicas são reconhecidas
como ponderosas para gerar predições em uma grande variedade de problemas ecológicos (Guisan &
Thuiller 2005). No entanto, existem vários pontos importantes que afetam nossa definição de qual a
estratégia mais efetiva de produzir esses modelos. Com certeza o número de registros disponíveis é um
dos fatores mais importantes, por afetar diretamente a qualidade com que o nicho das espécies poderia
ser descrito (Luoto et al. 2005). Considerando as diferenças encontradas entre as espécies de Thylamys,
nossa escolha foi de um método mais complexo para modelar as espécies com mais pontos e outro mais
simples, baseado em distâncias para modelar as espécies com menos pontos. De fato, os modelos mais
complexos têm muito mais parâmetros e, se aplicados a problemas com poucos pontos de ocorrência,
devem representar uma sobre-parametrização. Mesmo existindo técnicas de reduzir seu efeito sobre os
modelos (“regularization” em Phillips & Dudik, 2008), vale a pena evitar o uso dessas técnicas com pou-
cos dados. Para a técnica mais complexa utilizamos o MAXENT que é um dos métodos mais utilizados
na literatura atual e avaliado positivamente em muitos dos testes já publicados (Elith et al., 2006; Tsoar
et al., 2007). Para o método mais simples utilizamos o DOMAIN (Carpenter et al., 1993b) e a distância
Euclidiana.
O processo de modelagem no Maxent, assim como em outros modelos, envolvem a estimativa de
parâmetros e alguns critérios de otimização. Um problema com esse procedimento é a possibilidade de
sobreajustar os dados de treinamento, principalmente se existe um grande número de variáveis ambientais
em relação a um pequeno número de pontos de ocorrência. Uma constante β é usada como parâmetro de
regularização impedindo o sobre-ajuste nesses casos (Phillips et al., 2006). O valor utilizado de limite
de convergência foi de 10-5 e o número máximo de iterações foi limitado em 1000.
A distância de Mahalanobis foi considerada como um dos métodos mais eficientes de modela-
gem em algumas avaliações recentes (Tsoar et al., 2007). Esse método é mais simples que o Maxent,
envolvendo um número menor de parâmetros. No entanto, por envolver a inversão de matrizes de
Variância-Covariância, tem restrições sérias ao número de pontos de ocorrência mínimo. Da mesma

Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais 475 CONSERVAÇÃO


maneira o Domain é um método simples, baseado na similaridade ambiental medida pela distância
de Gower ao ponto mais próximo ao local avaliado no espaço ecológico (Carpenter et al., 1993a). O
método também facilita a interpretação de espécies com poucos pontos de ocorrência e foi considerado
um bom preditor da abundância a partir de modelos de distribuição em uma análise recente (Torres et
al., 2012). Por fim, a Distância Euclidiana pode ser considerada como um dos métodos mais simples e
que menos restrições impõe ao seu uso. Ele está baseado no simples cálculo da distância ao centroide
dos pontos de ocorrência no espaço ecológico e, por não envolver inversão das matrizes como no caso
da Distância de Mahalanobis, pode ser calculado para qualquer número de amostras. Siqueira et al.
(2009) em um estudo recente mostrou como esse método pode ser útil na identificação de áreas com
condições ambientais semelhantes aos locais onde uma espécie com apenas poucos pontos de ocor-
rência (Byrsonima subterranea).
Para as espécies com maior número de pontos de ocorrência, T. karimii e T. macrurus, utilizamos os
modelos Maxent, Domain e Distância de Mahalanobis. Já para a espécie T. velutinus, com menor número
de pontos de ocorrência, utilizamos somente os modelos Domain e Distância Euclidiana.

Avaliação dos Modelos


A avaliação de modelos de distribuição é feito usualmente por métodos que buscam determinar a
eficiência da predição da ocorrência da espécie e pode envolver modelos baseados em limites previamente
determinados ou não (Liu et al., 2005). Nesse estudo, nós utilizamos a área sobre a curva ROC (AUC)
como medida exploratória da qualidade dos modelos gerados independente dos limites utilizados. Mesmo
assim, a definição de um limite para a predição binária é um tema relevante na construção de modelos de
distribuição e que afeta seu resultado (Elith et al., 2006). Nós avaliamos tanto o limite mínimo (menor
valor de adequabilidade detectado nos pontos de ocorrência) e o máximo (valor que minimiza ao mesmo
tempo a sobre-previsão e a omissão na curva ROC) como alternativas.

Conectividade
Os modelos de distribuição baseados em variáveis ambientais podem gerar uma distribuição po-
tencial nem sempre totalmente conectada entre si. Muitas vezes fragmentos de área com alta adequabi-
lidade estão rodeados por áreas com baixa adequabilidade o que poderia dificultar a colonização desta
área pelas espécies. Pensando nisso, nós utilizamos o conceito de fragmento para calcular o quanto cada
“fragmento” desses estava distante dos pontos de ocorrência. Para isso, consideramos áreas adequadas
à junção dos modelos (“ensemble”) para cada espécie considerando o limite máximo de cada modelo.
Para identificar esses “fragmentos” de ambiente adequado utilizamos uma regra em que somente células
vizinhas ortogonais são consideradas como fazendo parte de um mesmo fragmento, enquanto que vizi-
nhas diagonais fazem parte de fragmentos separados. Calculamos então a distância em metros entre o
centroide de cada um desses fragmentos e o ponto de ocorrência da espécie mais próximo; essa métrica
foi chamada de isolamento. Esse cálculo foi feito utilizando o programa Hawth’s Analysis Tools (Beyer,
2004). O objetivo dessa análise foi considerar a probabilidade das espécies colonizarem uma determinada
área adequada ambientalmente para a espécie, buscando assim tentar inserir as restrições de movimento
(porção “M” da Figura 1) no modelo para predizer a distribuição.

CONSERVAÇÃO 476 Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais


Resultados
Todos os modelos apresentaram valores de AUC altos (Tabela 1), independente do tipo de procedi-
mento de modelagem utilizado. Em todos os casos o procedimento Maxent apresentou maior sensibili-
dade às diferenças de limite para predição binária, sendo o único com predições diferentes para o limite
mínimo e máximo (Tabela 1). Nesses casos, essas diferenças geraram áreas estimadas de distribuição
pelo limite mínimo cerca de 2 a um pouco mais de 3 vezes maiores do que a distribuição gerada pelo
limite máximo (Tabela 1).
Em geral, os modelos criados pelo procedimento Domain geraram áreas de distribuição que englo-
bavam os outros modelos (Figura 2, 3 e 4). Para as duas espécies com mais pontos, observa-se conside-
rável variação entre os modelos, mas com o Maxent sempre produzindo modelos com menor área total
predita (Tabela 1, Figura 2 e 3). Por outro lado, observa-se uma elevada concordância entre os modelos
de Distância Euclidiana e o Domain para T. velutinus (Figura 4).
Considerando as diferenças entre modelos, e buscando uma predição final que inclua as predições
de todas as diferentes técnicas utilizadas, produzimos um modelo conjugado (“ensemble”) baseado no
limite máximo (Figura 5). Adicionalmente, buscamos controlar os efeitos ligados à dispersão, avaliando
a conectividade dos vários “fragmentos” de áreas de distribuição dentro do “range” da espécie (Figura 5).
Dessa forma, objetivamos identificar quais são os fragmentos de área adequada com maior probabilidade
da espécie ter colonizado.
Se restringirmos a predição de distribuição de cada espécie às áreas contínuas de sua distribuição
para as quais existem pontos de coleta conhecidos, é fácil observar que a distribuição de T. karimii deve
se estender pela maior parte das áreas com vegetação aberta do Brasil. Sua área de distribuição também
avança por áreas com climas mais secos dentro da Amazônia, na direção de Santarém, Pará. Se incluir-
mos as áreas com menor conectividade (Figura 5), várias áreas que são reconhecidas pela presença de
inclusões savanóides dentro de Floresta Amazônica, no Acre e no Pará, são incluídas, além de uma
grande parte de Roraima que mantém um Cerrado relictual. Além disso, é importante frisar que a grande
área conectada central da distribuição de T. karimii inclui algumas possíveis barreiras à sua distribuição,
principalmente grandes rios como o Rio São Francisco. No entanto, o encontro de pontos de ocorrência

Tabela 1. Diferenças nos modelos relacionadas ao número efetivo de pontos de ocorrência (N), eficiência dos modelos (valor
de AUC) e área de distribuição predita considerando o limite máximo e mínimo para os modelos. O limite mínimo de adequa-
bilidade busca minimizar os erros de omissão, enquanto o limite máximo busca minimizar os erros de comissão.

Limite máximo Limite mínimo


Espécies Modelo N AUC
Área (10 km²)
3
Área (103 km²)
Domain 20 0,921 3.434,9 3.434,9
Thylamys karimii Mahalanobis 20 0,945 2.321,3 2.321,3
Maxent 20 0,932 0677,2 1.293,7

Domain 0,976 1.055,9 1.055,9


17
Thylamys macrurus Mahalanobis 17 0,996 0141,3 0141,3
Maxent 17 0,976 0033,8 0105,0

Domain 0,964 1.872,1 1.872,1


Thylamys velutinus 06
Euclidiana 06 0,964 1.882,8 1.882,8

Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais 477 CONSERVAÇÃO


Figura 2. Locais com maior adequabilidade para Thylamys karimii utilizando os modelos Maxent, Domain e Distância de
Mahalanobis. “TH min” significa o limite mínimo de adequabilidade e “TH max” significa o limite máximo. Os pontos em
vermelho representam os pontos de ocorrência utilizados no modelo.

Figura 3. Locais com maior adequabilidade para Thylamys macrurus utilizando os modelos Maxent, Domain e Distância de
Mahalanobis. “TH min” significa o limite mínimo de adequabilidade e “TH max” significa o limite máximo. Os pontos em
vermelho representam os pontos de ocorrência utilizados no modelo.

CONSERVAÇÃO 478 Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais


Figura 4. Locais com maior adequabilidade para Thylamys velutinus utilizando os modelos Domain e Distância Euclidiana. “TH
min” significa o limite mínimo de adequabilidade e “TH max” significa o limite máximo. Os pontos em vermelho representam
os pontos de ocorrência utilizados no modelo.

Figura 5. Proximidade entre o centroide de cada fragmento de área adequada para o ponto de ocorrência da espécie mais
próximo. Foi utilizada uma junção dos modelos (“ensemble”) considerando o limite máximo de adequabilidade para definir os
fragmentos. Sendo eles: Maxent, Domain e Distância de Mahalanobis para Thylamys karimii e T. macrurus, já para T. velutinus
foram utilizados os modelos Domain e Distância Euclidiana.

Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais 479 CONSERVAÇÃO


Figura 6. Zonas de simpatria entre os pares de espécies de Thylamys do Brasil. Círculos amarelos representam os pontos de
ocorrência de T. karimii, triângulos verdes representam os pontos para T. macrurus e quadrados vermelhos para T. velutinus.

dos dois lados desse rio e o pequeno potencial desses pontos funcionarem como barreiras nas nascentes
de grandes rios amazônicos que nascem no Cerrado servem para descartar a possibilidade dessas serem
barreiras efetivas dentro desse fragmento. Por outro lado, as cadeias de montanhas na Mata Atlântica
podem estar servindo de barreiras efetivas para a colonização de áreas próximas ao litoral onde, apesar
de existirem condições ambientais adequadas, nenhum ponto de ocorrência foi até o momento relatado. É
importante notar, no entanto, que essas áreas litorâneas, em que os modelos consideraram ser climatica-
mente semelhantes a locais onde T. karimii já foi encontrado, apresentam vegetação muito distinta, sendo
primariamente de Floresta Atlântica incluindo áreas de matas semideciduais. Essas diferenças podem
também estar influenciando a ocorrência dessa espécie por manterem uma rica fauna de marsupiais, que
pode representar um impedimento competitivo à persistência dessa espécie.
Por outro lado, a área conectada de T. macrurus sobrepõe-se largamente ao bioma Pantanal, incluindo
áreas marginais de Cerrado no Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Goiás e São Paulo. Existem áreas não
conectadas no Cerrado e na Mata Atlântica que, quase certamente, estão isoladas para colonização dessa
espécie seja por barreiras ambientais, rios e cadeias de montanhas. Novamente, não existem barreiras
suficientemente fortes para impedir a colonização natural dessas espécies nas áreas previstas pelo modelo
no fragmento principal (e.g. Cáceres, 2007).

CONSERVAÇÃO 480 Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais


A avaliação da conectividade para T. velutinus deve ser feita com mais cautela considerando o seu
menor número de pontos de ocorrência. Grande parte da área do fragmento principal, dentro do domínio da
Floresta Atlântica, pode representar uma área de difícil acesso para a espécie devido ao tipo de vegetação
que é diferente do encontrado nos pontos de ocorrência registrados para a espécie. Para os fragmentos
menos conectados ao fragmento principal, é possível que a colonização da espécie seja impedida por
barreiras ambientais intermediárias, como por exemplo, áreas de agricultura.
Considerando a junção entre os modelos de distribuição se nota uma larga sobreposição da área de T.
velutinus e T. karimii, mas uma razoável diferenciação na distribuição de T. macrurus em relação às duas
anteriores (Figura 6). É possível notar uma área a leste na distribuição de T. macrurus que sobrepõe a T.
karimii e para qual existe apenas um ponto de ocorrência daquela espécie. É possível que nessa região,
que se estende pelo noroeste do estado do Mato Grosso do Sul e sul de Goiás, seja uma área potencial de
sobreposição dessas espécies, incluindo T. velutinus, em termos de condições ambientais. Coletas nessa
região podem ajudar a elucidar se realmente essa sobreposição existe ou uma dessas espécies exclui a
outra nessas áreas, representando um limite biótico à distribuição. O mesmo foi observado com relação à
sobreposição de áreas adequadas para T. macrurus e T. velutinus, sendo que nessas áreas somente foram
registrados pontos de ocorrência de T. velutinus. A exclusão competitiva poderia explicar esse padrão,
porém somente coletas nessa região de sobreposição poderiam elucidar uma possível ausência de áreas
simpátricas entre essas duas espécies. Na área de sobreposição da distribuição de T. velutinus e T. karimii
observam-se pontos de ocorrência de ambas espécies, inclusive pontos de ocorrência muito próximos uns
dos outros, indicando que uma exclusão competitiva entre essas espécies não é provável.

Discussão
As técnicas apresentadas aqui representam uma visão mais equilibrada sobre o uso dos modelos e uma
revisão de suas limitações. A escolha dos métodos como uma função direta da quantidade de informações
disponíveis é algo cada vez mais importante na literatura e representa uma das discussões importantes sobre
a forma de tratar a modelagem de distribuição de espécies de forma mais efetiva (Kamino et al., 2011).
Uma discussão comum sobre esse tipo de abordagem envolve uma visão limitada de que só se podem
comparar “coisas iguais”, “procedimentos iguais”. Nessa visão, não podemos comparar os modelos gerados
por técnicas diferentes, como, no nosso caso, os modelos para as duas espécies com mais informações e
aquela mais rara. Em primeiro lugar, nada é “igual” nesse universo. Nenhum procedimento é perfeitamente
controlado e os níveis de qualidade de descrição do nicho das espécies variam largamente por uma série
de fenômenos incluindo o nível de vícios na sua amostragem (Platts et al., 2008). Por outro lado, é preciso
definir muito claramente “o que comparar”. Evidentemente, todos os modelos devem apresentar algum
nível de imprecisão, mas utilizar essa imprecisão como argumento para não avançar uma possível discus-
são da distribuição das espécies representaria um considerável entrave no desenvolvimento do pensamento
ecológico e consequentemente na minimização das restrições wallaceanas.
A menor sobreposição de T. macrurus com as outras espécies em relação à distribuição geográfica,
que representa menor similaridade nas variáveis climáticas, também é congruente com a menor semelhança
dessa espécie com relação às variáveis morfológicas (Carmignotto & Monfort, 2006) e ecológicas, como a
capacidade de escalar árvores e ocorrência também em áreas florestadas (Cáceres et al., 2007). Além disso,
T. macrurus representa um clado basal quando comparado com outras espécies de Thylamys da América
do Sul (Carvalho et al. 2009a). Já T. velutinus e T. karimii representam espécies com maior similaridade

Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais 481 CONSERVAÇÃO


morfológica (Carmignotto & Monfort 2006) e possivelmente molecular (Carvalho et al., 2009a) e, em
consequência, com distribuição geográfica também mais sobreposta. Uma possível diferenciação mais
recente entre essas últimas espécies poderia explicar a ocorrência em áreas ambientalmente mais simila-
res. Por outro lado, espécies morfologicamente mais semelhantes tendem a utilizar os mesmos recursos,
o que aumentaria a competição entre elas. Assim, entre duas espécies muito semelhantes esperaríamos
encontrar uma alta sobreposição de áreas adequadas, mas, pelo princípio da exclusão competitiva (Gause,
1960), nenhuma sobreposição em pontos de ocorrência. Sendo assim, seria mais esperado que houvesse
uma exclusão competitiva entre T. velutinus e T. karimii do que entre ambas e T. macrurus. No entanto,
isso foi observado apenas parcialmente já que T. velutinus e T. karimii são simpátricas com relação a
alguns pontos de ocorrência no centro do Cerrado e T. macrurus não possuiu pontos muito próximos a
nenhuma das outras duas espécies.
Áreas de sobreposição entre T. macrurus com as outras duas espécies brasileiras são esperadas para
o sul do Cerrado, na região ao sul e ao norte da fronteira entre Mato Grosso do Sul e Goiás (com T. ve-
lutinus; Rodrigues et al., 2002; Cáceres et al., 2007) e na região ao norte do Pantanal em contato com o
Cerrado, no sul do Mato Grosso (com T. karimii). Os dados para o Pantanal ainda são escassos, e pouco
se sabe sobre as espécies de Thylamys para esse bioma; contudo, T. macrurus foi recentemente registrado
no sul do Pantanal (Andreazzi et al., 2010). Por outro lado, T. karimii e T. velutinus, além de já terem sido
registrados em simpatria no Brasil central no norte de Goiás (e.g. Carvalho et al., 2009a), certamente
deverão ocorrer em simpatria por uma área bem maior do que a atualmente reconhecida, tais como no
sul de Goiás e norte de Minas Gerais. Como é um estado localizado no centro do bioma Cerrado e, por
conseguinte, recebe varias influências biogeográficas, Goiás e regiões do entorno (e.g. MS, MT e MG)
devem ainda revelar muito de como essas três espécies co-ocorrem ou se apartam em suas distribuições,
à medida que mais amostragens forem sendo realizadas em áreas mais remotas do Cerrado.
Historicamente, pouco se sabe como teria ocorrido a dispersão e especiação das espécies de
Thylamys, mas ela pode ter sido complexa (Giarla et al., 2010). Análises moleculares recentes colocam
um quadro interessante de especiação em que T. macrurus não seria um ancestral direto das outras
duas espécies brasileiras, como no caso de T. karimii que é mais aparentado a T. pusillus do Chaco
paraguaio e argentino (Carvalho et al., 2009a). Nesse caso, o clado brasileiro composto por T. karimii
+ T. velutinus teria hipoteticamente surgido de algum ancestral que ocorria no Chaco, mas não neces-
sariamente T. macrurus e, posteriomente, teria se especiado, originando T. karimii ocupando o norte
do Cerrado e a Caatinga e T. velutinus ocupando o sudeste do Cerrado. Porém, a relação de parentesco
entre T. karimii e T. velutinus ainda precisa ser confirmada (Carvalho et al., 2009a). Atualmente, pa-
rece haver uma boa correspondência entre a distribuição das espécies de Thylamys e a distribuição de
macrohabitats (Giarla et al., 2010).
Quaisquer espécies que sejam preferencialmente associadas à faixa de vegetação aberta na América
do Sul (Caatinga-Cerrado, Pantanal-Chaco; Ab’Saber, 1977) estão sob os efeitos da diminuição de áreas
naturais pela conversão desses sistemas em grandes sistemas de lavouras (Mantovani & Pereira, 1998).
O avanço das áreas de plantação de soja e de cana-de-açúcar no Cerrado (Fearnside 2001) leva a uma
diminuição de áreas para todas as espécies aqui estudadas. Em especial, um estudo recente mostrou que
paisagens dominadas pela agricultura têm parâmetros de fragmentação mais negativos para a fauna do
que paisagens dominadas por pastagens (Carvalho et al. 2009b), o que sugere que a conversão das áreas
que ora se observa no Cerrado poderá ter efeitos ainda maiores no futuro.

CONSERVAÇÃO 482 Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais


As informações biológicas associadas aos modelos aqui apresentados, no entanto, podem sugerir
ainda níveis diferentes de risco entre essas espécies. Cáceres et al. (2007) mostram que T. macrurus,
apesar de ter uma distribuição mais restrita, é abundante nas áreas onde é encontrada. Isso também
sugere que a qualidade ambiental dos fragmentos de ambientes nativos no sudoeste do Cerrado ainda
mantém algumas condições favoráveis para essas populações (ver por exemplo Nápoli & Cáceres, 2012).
Thylamys velutinus, no entanto, associado a uma distribuição mais restrita que a de T. karimii, apresenta
uma distribuição que se sobrepõe a uma área de grande desenvolvimento agrícola no leste e sudeste do
Brasil. Se essa espécie é recente na história do gênero, com uma distribuição que ainda se equilibra com a
disponibilidade de áreas adequadas no sistema, ela está sendo afetada pela mudança antrópica rápida nos
locais com condições apropriadas à sua persistência. Por fim, apesar de também sofrer com as mudanças
de paisagem nas áreas abertas do Cerrado aqui relatadas, o maior tamanho da distribuição de T. karimii,
associado à ocorrência em regiões mais remotas do Cerrado e da Caatinga, é sua maior salvaguarda em
termos de persistência a longo prazo.

Agradecimentos
Esse trabalho foi parcialmente financiado por várias bolsas de produtividade do CNPq para Paulo
De Marco Júnior. Poliana Mendes foi financiada por bolsa do CNPq junto à pós-graduação em Ecologia
e Evolução da UFG. Nilton C. Cáceres foi bolsista de produtividade do CNPq e recebeu bolsa de pós-
doutorado no exterior (PDE) da mesma agência enquanto colaborava neste capítulo.

Referências
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CONSERVAÇÃO 484 Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais


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Apêndice 1. Localidade, município, estado e suas coordenadas geográficas em decimais utilizadas neste capítulo, conforme
a espécie e fonte consultada.
Thylamys macrurus: Cáceres et al. (2007): 1) Faz. Princesinha, Bonito, MS, -21.08, -56.83; 2) Faz.
Sta Terezinha (próximo), Bonito, MS, -20.83, -56.62; 3) Piraputanga, Aquidauna, MS, -20.45,
-55.5; 4) UEMS, Aquidauana, MS, -0.42, -55.67; 5) Faz. São Cristovao, Dois Irmãos do Bu-
riti, MS, -20.5, -55.3; 6) Faz. Lindos Campos, Inocência, MS, -19.82, -51.53; N.C. Cáceres,
dados não publicados: 7) Faz. Sossego, Campo Grande, MS, -20.48, -54.50; 8) Faz. Borbo-
leta, Miranda, -20.50, -56.18; 9) Porto Conceição, Porto Murtinho, MS, -21.47, -57.90; 10)
Granja 10°RCMEC, Bela Vista, MS, -22.07, -56.55; Carmignotto & Monfort (2006): 11) Faz.
Califórnia, Bodoquena, MS, -20.68, -56.87; Palma & Vieira (2006): 12) Bonito, MS, -21.12,
-56.45; Vieira (1955): 13) Campo Grande, MS, -20.45, -54.62; Giarla et al. (2010): 14) Escuela
Agropecuaria, Concepción (Paraguay), -23.35, -57.38; Torres (2002): 15) Central, Asunción
(Paraguay), -25.27, -57.67; 16) Sapucay, Paraguari (Paraguay), -25.67, -56.92.
Thylamys velutinus: Rodrigues et al. (2002): 17) Parque Nacional de Emas, Mineiros, GO, -18.27,
-52.88; Carmignotto & Monfort (2006): 18) Faz. Água Limpa/Reserva do IBGE, Brasília, DF,
-15.93, -47.85; 19) Parque Nacional Chapada dos Veadeiros, Alto Paraíso, GO, -14.03, -47.53;
20) Lagoa Santa, MG, -19.63, -43.88; 21) Cachoeira de Emas, Pirassununga, SP, -21.92, -47.35;
22) Ipanema, SP, -23.43, -47.60.
Thylamys karimii: Carmignotto & Monfort (2006): 23) Cocorobó, BA, -9.87, -39.03; 24) Faz. Fun-
dão, Cocos, BA, -14.18, -44.53, 25) Faz. Jatobá, Correntina, BA, -13.95, -45.97; 26) Estação
Ecológica Águas Emendadas, Planaltina, DF, -15.58, -47.58; 27) Corumbá, Caldas Novas, GO,
-17.72, -48.53; 28) Faz. Bandeirantes, Baliza, GO, -16.4, -52.45; 29) Reserva SAMA, Minaçu,
GO, -13.53, -48.22; 30) 55 km N Serra da Mesa, Niquelândia, GO, -14.47, -48.45; 31) Fazenda
Brejão, Brasilândia de Minas, MG, -17.03, -45.9; 32) Parque Nacional Grande Sertão Veredas,
Formoso, MG, -15.25, -45.88; 33) Serra Cabral, Pirapora, MG, -17.35, -44.93; 34) Serra do
Roncador 264 km N, Xavantina, MT, -12.82, -51.77; 35) Exu, PE, -7.52, -39.72; 36) Estação
Ecológica Uruçuí-Uma, Uma, PI, -8.88, -44.97; 37) Parque Nacional Serra das Confusões,
Guaribas, PI, -9.22, -43.47; 38) BR-364, km 55, RO, -12.52, -60.43; 39) Estação Ecológica
Serra Geral do Tocantins, Ponte Alta do Tocantins, TO, -10.82, -46.8; 40) Guaraí, TO, -8.83,
-48.5; Carvalho et al. (2009): 41) 20 km NW, Colinas do Sul, GO, -14.15, -48.07; 42) Giarla et
al. (2010): Chapada dos Guimarães, MT, -15.43, -55.75.

Desafiando as Restrições Wallaceanas para o Estudo de Marsupiais 485 CONSERVAÇÃO


Foto: Nilton Cáceres
CAPÍTULO 24

Mudanças Climáticas Globais


e a Distribuição de Marsupiais
no Brasil
Rafael D. Loyola †
Priscila Lemes
Frederico V. Faleiro
Joaquim Trindade-Filho

Abstract: GLOBAL CLIMATE CHANGE AND MARSUPIAL SPECIES’ DISTRIBUTION IN


BRAZIL. A wide range of evidences indicate climate change as one the greatest threats to bio-
diversity in the 21st century. The impacts of these changes, which may have already resulted in
several recent species extinction, are species-specific and produce shifts in species phenology,
ecological interactions, and geographical distributions. Here we used cutting-edge methods of
species distribution models combining thousands of model projections to generate a complete
and comprehensive ensemble of forecasts that shows the likely impacts of climate change in
the distribution of 55 marsupial species that occur in Brazil. Consensus models forecasted range
shifts that culminate with high species richness in the southeast of Brazil, both for current time
and for 2050. Most species had a significant range contraction, and will lost climate space. Turn-
over rates tended to be high, but vary among Brazilian biomes. We also mapped sites retaining
climatic suitability, and they can be found across all Brazilian biomes, especially in the Pampas
region, in southern part of the Brazilian Atlantic Forest, in the north of the Cerrado and Caatinga,
and in northwest of the Amazon. Our results provide a general overview on the likely effects of
global climate change on the distribution of marsupials in the country as well as in patterns of
species richness and turnover found in regional marsupial assemblages.

In: CÁCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservação. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. 487-498, 2012.

Laboratório de Biogeografia da Conservação, Departamento de Ecologia, Universidade Fede-


ral de Goiás, CP 131. Goiânia, GO, 74.001-970, Brasil.
† Autor correspondente: rdiasloyola@gmail.com

Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil 487 CONSERVAÇÃO


Assim como falham as palavras quando
querem exprimir qualquer pensamento,
Assim falham os pensamentos quando
querem exprimir qualquer realidade.
Fernando Pessoa
Poemas completos de Alberto Caeiro, p.126.

Introdução
Fernando Pessoa certamente não se referia às mudanças climáticas globais ou aos modelos de dis-
tribuição de espécies quando escreveu essa anotação que integra os “Poemas Inconjuntos (1913-1915)”
das Ficções do Interlúdio, mas o trecho acima lhes cai bem. Muito se tem dito e escrito sobre mudanças
climáticas, em geral, e sobre o aquecimento global, em particular. De fato, estudos científicos indicam
que as recentes taxas de extinção superam em muito àquelas inferidas a partir de períodos anteriores por
meio do registro fóssil, e que as mudanças climáticas globais são uma ameaça clara à manutenção da
biodiversidade no planeta (Thomas et al., 2004).
Ainda assim, é sempre bom ter em mente que previsões futuras - quando feitas por um cientista e
não por um vaticinador - baseiam-se em extrapolações e modelos gerais, que, por definição, são uma
simplificação da realidade. Os efeitos de tais mudanças sobre a distribuição de espécies, por exemplo,
são normalmente inferidos por meio de modelos empíricos (correlativos) de distribuição de espécies,
os quais escondem no interior de suas previsões um copioso recheio de incerteza oriunda de diversas
fontes (Araújo & New, 2007). O próprio Alberto Caeiro diria: “Verdade, mentira, certeza, incerteza o
que são? [...] Qualquer coisa mudou numa parte da realidade [...] Qual a ciência que tem conhecimento
para isto?”*
No entanto, a Ciência (em especial as ciências naturais) se destaca por seu poder de previsão e ex-
plicação dos fenômenos naturais. Assim sendo, resta aos cientistas lançar mão de modelos para prever
o comportamento de um sistema no futuro de maneira minimamente confiável. Nosso objetivo nesse
capítulo é apresentar um panorama sobre os possíveis efeitos das mudanças climáticas globais sobre a
distribuição de marsupiais que ocorrem no Brasil e sobre padrões de riqueza de espécies e turnover exi-
bidos por esse grupo. Apontamos ainda locais onde a manutenção do clima adequado pode minimizar o
risco de extinção de marsupiais, indicando o nível de incerteza sobre essa informação.
Os marsupiais brasileiros compreendem pelos menos 55 espécies de pequeno (ca. 10 g) a médio
porte (ca. 4 kg) que se distribuem principalmente em ambientes de floresta ombrófila densa, como a
Amazônia e a Mata Atlântica (Cáceres & Monteiro-Filho, 2006). Ainda hoje, pouco se conhece sobre a
distribuição de marsupiais no interior do Brasil, principalmente em domínios como o do Cerrado, Pan-
tanal e florestas estacionais semideciduais (Cáceres & Monteiro-Filho, 2006) - daí a importância de se
gerar modelos de distribuição para essas espécies no país.
Além disso, os marsupiais brasileiros figuram entre as espécies mais ameaçadas pelo processo de
fragmentação florestal, embora ainda haja pouca informação detalhada sobre as respostas de marsupiais

*
Fernando Pessoa, Poemas completos de Alberto Caeiro, p. 115. Ed. Nova Fronteira, Rio de Janeiro, RJ. 171 p.

CONSERVAÇÃO 488 Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil


a esse processo (Fernandez & Pires, 2006; Püttker et al., neste volume). Tal vulnerabilidade reforça
ainda mais a necessidade de estudos sobre os efeitos de mudanças globais (e.g. mudanças climáticas,
mudanças de uso de solo, fragmentação) sobre o grupo, visando o desenvolvimento de estratégias de
mitigação dos efeitos dessas mudanças sobre as espécies brasileiras.
A sistemática de marsupiais brasileiros ainda é incipiente, e algumas espécies têm sofrido modi-
ficações taxonômicas devido ao maior volume de estudos sobre esta ordem no Brasil e em países vizi-
nhos. Neste capítulo a lista proposta para os marsupiais brasileiros é considerada a partir do trabalhos de
Rossi et al. (2006) e Gardner (2008). As subfamílias siguiram o trabalho de Voss & Jansa (2009).

Modelando Distribuição de Marsupiais no Brasil


Para avaliar o padrão atual de riqueza de espécies de marsupiais no Brasil, seguimos um protocolo
similar ao empregado por Loyola et al. (2012). Inicialmente, compilamos mapas de extensão de ocor-
rência dos marsupiais que ocorrem no Brasil a partir da base de dados da União Internacional para a
Conservação da Natureza e dos Recursos Naturais (International Union for Conservation of Nature and
Natural Resources - IUCN; www.iucnredlist.org) e sobrepusemos as distribuições das espécies à uma
grade de 0,25º x 0,25º de latitude e longitude para obtenção da matriz com presenças e ausências de cada
espécie em cada célula dessa grade. Essa sobreposição retornou uma lista com 55 espécies de marsupiais
ocorrentes no Brasil.
Em seguida, escolhemos quatro variáveis climáticas capazes de explicar a variação na presença
das espécies no espaço para gerar os modelos de distribuição de espécies. Obtivemos as seguintes variá-
veis a partir da base de dados do WorldClim (http://www.worldclim.org/current): média da temperatura
anual, sazonalidade da temperatura anual, precipitação anual e sazonalidade da precipitação anual. Os
valores dessas variáveis foram gerados por meio da interpolação de dados climáticos obtidos entre os
anos de 1950 e 2000 (Hijmans et al., 2005). Convertemos a resolução espacial dos dados originais dis-
poníveis na base de dados (0,0417º) para a resolução da nossa grade (0,25º), interpolando a média dos
valores presentes dentro de cada quadrícula ao longo do país.
Utilizamos os dados de presença e ausência e as variáveis climáticas para modelar a distribuição
das espécies. Os dados de presença e ausência foram obtidos, portanto, a partir de mapas de extensão
de ocorrência - uma abordagem ainda pouco usual na literatura (ver, contudo, Diniz-Filho et al., 2009 e
Lawler et al., 2009 para bons exemplos recentes). Para regiões com pouca informação sobre a presença
e ausência de um grande conjunto de espécies como é o caso do Brasil, essa pode ser uma abordagem
inicial para identificação de prioridades gerais que poderão ser refinadas à medida que informações mais
precisas forem obtidas (Lemes et al., 2011), sendo essa abordagem hierárquica uma das propostas da
biogeografia da conservação (Whittaker et al., 2005).
A literatura atual discute amplamente a precisão e acurácia dos modelos de distribuição de es-
pécies, assim como a melhor maneira de validá-los biológica ou estatisticamente (ver Cayuela et al.,
2009, para uma discussão recente). Não há, todavia, consenso sobre o melhor método para a constru-
ção da função matemática que associa a presença/ausência das espécies com as variáveis ambientais
disponíveis. Uma abordagem alternativa e conservadora é a de combinar projeções geradas a partir de
diferentes métodos de modelagem, com o intuito de encontrar regiões consensuais para as quais todos
os métodos projetam presenças ou ausências. Essa abordagem é denominada sobreposição de previ-

Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil 489 CONSERVAÇÃO


sões (ensemble of forecasts) e foi originalmente proposta por Araújo & New (2007), sendo, portanto,
utilizada neste capítulo.
Utilizamos seis métodos de modelagem de distribuição de espécies que variam tanto conceitual-
mente quanto em suas formulações estatísticas, embora sejam todos métodos de presença e ausência
(Franklin, 2009). Utilizamos dois tipos de métodos distintos: (1) métodos inerentemente estatísticos,
como os modelos lineares generalizados (Generalized Linear Models - GLM; Guisan et al., 2002),
modelos aditivos generalizados (Generalized Additive Models - GAM; Yee & Mitchell, 1991) e curvas
de regressões multivariadas adaptativas (Multivariate Adaptive Regression Splines - MARS; Friedman,
1991); e (2) métodos de inteligência artificial como o ‘Random Forest’ (Breiman, 2001), redes neurais
artificiais (Artificial Neural Networks - ANN; Manel et al., 1999) e modelos de “boosting” generaliza-
dos (Generalized Boosting Regression Models - GBM; Friedman et al., 2001). Para uma revisão e mais
detalhes sobre esses métodos, veja Franklin (2009).
Geramos modelos de distribuição para cada espécie, dividindo aleatoriamente os dados em dois
conjuntos, sendo 75% dos dados para treino (ou calibração) e 25% para teste (ou avaliação) das predi-
ções dos modelos. Mantivemos a prevalência observada de cada espécie durante a geração dos modelos.
Convertemos ainda as previsões contínuas em presenças e ausências por meio da curva ROC, para,
em seguida, calcularmos o ajuste dos modelos por meio da estatística de distribuição verdadeira (True
Skill Statistics, TSS), que varia de -1 a +1. Valores iguais a 1 (um) indicam perfeita previsão e valores
menores ou iguais a zero indicam que as previsões não são melhores que aquelas esperadas ao acaso
(Allouche et al., 2006).
Todos os 3.300 modelos de distribuição gerados para o clima atual (6 métodos de modelagem x 10
aleatorizações com divisão entre treino e teste x 1 modelo de clima atual x 55 espécies) foram combina-
dos para gerar projeções consensuais a fim de aumentar a robustez das predições (Araújo & New, 2007;
Diniz-Filho et al., 2009). Desta forma obtivemos uma frequência de projeções para cada quadrícula de
nossa grade no Brasil e estabelecemos que uma dada espécie seria considerada presente na quadrícula
se, e somente se, 50% ou mais das previsões dos modelos fossem concordantes.

O que o Futuro nos (lhes) Reserva?


Para realizar previsões sobre a distribuição futura de espécies (para ano 2050) utilizamos dados de
quatro modelos gerais de circulação atmosférica-oceânica (Atmosphere-Ocean General Circulation Mo-
dels, AOGCMs): CCCMA-CGCM2 – desenvolvido pelo Centro Canadense para Análises de Mudanças
Climáticas, CSIRO-MK2 – desenvolvido pela Comunidade Científica e Industrial de Organização e
Pesquisa Australianas, HCCPR-HadCM3 – construído pelo Centro Hadley para Predição Climática e
Pesquisa dos Modelos de Circulação Geral e NIES99 – desenvolvido pelo Centro Japonês de Pesquisas
Climáticas. Consideramos dois cenários de desenvolvimento sócio-econômico e emissão de gases de
efeito estufa (notadamente CO2), A2a (pessimista) e B2a (otimista).
Em seguida, aplicamos os mesmos métodos de modelagem descritos acima, para modelar e
projetar a distribuição futura das espécies. Todos os 26.400 modelos (6 métodos de modelagem x
10 aleatorizações com divisão entre treino e teste x 4 modelos climáticos x 2 cenários de emissão
de gases de efeito estufa x 55 espécies) foram sobrepostos a fim de gerar projeções consensuais
mais robustas.

CONSERVAÇÃO 490 Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil


Tabela 1. Riqueza média de espécies de marsupiais brasileiros (S) modelada para o presente e futuro (2050), variação dessa
riqueza (∆), turnover médio e porcentagem de variação (mediana) do tamanho da distribuição geográfica acompanhada do
desvio interquartil, obtida em cada cenário de emissão de gases de efeito estufa, método de modelagem e modelo climático.
S espécies S espécies % variação range
Cenário Método Modelo climático ∆ riqueza Turnover
(presente) (futuro) (desvio interquartil)
GAM CCCMA-CGCM2 11,28 10,79 0,49 0,50 -44,35 (51,98)
CSIRO-MK2 11,28 10,63 0,65 0,37 -26,75 (30,59)
HCCPR-HadCM3 11,28 9,88 1,40 0,55 -52,76 (40,44)
NIES99 11,28 10,01 1,27 0,48 -30,77 (41,22)
GBM CCCMA-CGCM2 10,85 9,46 1,39 0,45 -44,97 (44,41)
CSIRO-MK2 10,85 9,85 1 0,38 -26,93 (30,14)
HCCPR-HadCM3 10,85 8,27 2,57 0,54 -49,66 (28,88)
NIES99 10,85 8,97 1,87 0,48 -39,03 (30,43)
GLM CCCMA-CGCM2 14,2 15,4 -1,2 0,49 -33,19 (41,91)
CSIRO-MK2 14,2 14,78 -0,58 0,35 -7,76 (26,26)
HCCPR-HadCM3 14,2 15,05 -0,85 0,53 -34,12 (60,03)
A2a NIES99 14,2 14,21 -0,01 0,49 -21,18 (42,1)
MARS CCCMA-CGCM2 11,65 10,34 1,31 0,52 -52,04 (41,18)
CSIRO-MK2 11,65 10,83 0,82 0,40 -28,72 (26,03)
HCCPR-HadCM3 11,65 8,86 2,79 0,57 -46,32 (29,14)
NIES99 11,65 9,21 2,44 0,50 -34,75 (40,05)
RF CCCMA-CGCM2 8,53 8,22 0,31 0,43 -21,17 (38,52)
CSIRO-MK2 8,53 8,36 0,16 0,36 -7,83 (33,13)
HCCPR-HadCM3 8,53 7,34 1,19 0,54 -35,58 (49,38)
NIES99 8,53 8,27 0,25 0,45 -0,21 (0,39)
ANN CCCMA-CGCM2 14,42 11,83 2,59 0,45 -21,17 (38,52)
CSIRO-MK2 14,42 12,15 2,27 0,37 -7,83 (33,13)
HCCPR-HadCM3 14,42 10,16 4,26 0,51 -35,58 (49,38)
NIES99 14,42 11,66 2,76 0,47 -21,04 (38,79)
GAM CCCMA-CGCM2 11,28 10,77 0,51 0,32 -4,21(23,94)
CSIRO-MK2 11,28 10,86 0,42 0,35 -20,24 (30,20)
HCCPR-HadCM3 11,28 9,64 1,64 0,52 -38,78 (39,34)
NIES99 11,28 10,53 0,75 0,42 -30,70 (32,26)
GBM CCCMA-CGCM2 10,85 10 0,85 0,38 -22,36 (23,24)
CSIRO-MK2 10,85 9,97 0,88 0,37 -29,68 (27,66)
HCCPR-HadCM3 10,85 8,47 2,37 0,53 -42,72 (35,93)
NIES99 10,85 9,38 1,47 0,45 -34,01 (26,55)
GLM CCCMA-CGCM2 14,2 15,05 -0,85 0,31 1,49 (19,73)
CSIRO-MK2 14,2 14,44 -0,24 0,35 -13,91 (26,46)
HCCPR-HadCM3 14,2 14,85 -0,65 0,52 -25,3 (56,3)
NIES99 14,2 13,59 0,61 0,44 -22,71 (34,9)
B2a
MARS CCCMA-CGCM2 11,65 10,98 0,67 0,37 -10,82 (20,23)
CSIRO-MK2 11,65 10,97 0,68 0,38 -21,31 (23,62)
HCCPR-HadCM3 11,65 8,9 2,76 0,55 -36,47 (27,53)
NIES99 11,65 10 1,65 0,45 -32,35 (25,84)
RF CCCMA-CGCM2 8,53 8,49 0,04 0,38 -0,03 (0,23)
CSIRO-MK2 8,53 8,42 0,11 0,37 -10,63 (31,19)
HCCPR-HadCM3 8,53 7,49 1,04 0,54 -34,87 (41,99)
NIES99 8,53 8,63 -0,1 0,42 -12,87 (38,57)
ANN CCCMA-CGCM2 14,42 12,60 1,82 0,39 -3,34 (23,3)
CSIRO-MK2 14,42 12,12 2,30 0,37 -10,63 (31,19)
HCCPR-HadCM3 14,42 10,62 3,80 0,52 -34,87 (41,99)
NIES99 14,42 11,99 2,43 0,45 -12,77 (38,57)

Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil 491 CONSERVAÇÃO


Uma vez que a riqueza de espécies (S) foi obtida pelo número de presenças de cada espécie que
se sobrepõem cada célula, podemos calcular o turnover de espécies (T) como sendo T = (G+L)/(S+G),
onde G e L são os números de espécies ganhas ou perdidas em cada célula, respectivamente (Thuiller,
2004). Observe que o turnover de espécies foi calculado por meio da comparação das distribuições geo-
gráficas das espécies modeladas no presente (e não as extensões de ocorrência observadas) e em 2050.
Também derivamos uma métrica simples de diferença na riqueza modelada entre projeções atuais e o
consenso médio para 2050 (ver Tabela 1).
Finalmente, utilizamos a média das projeções da distribuição das espécies em cada célula da grade
a fim de gerar um mapa consensual da riqueza de espécies, bem como o mapeamento da incerteza asso-
ciada aos modelos. O cálculo da incerteza foi feito a partir de uma análise de variância com três fatores
e sem replicação (Sokal & Rohlf, 1995), que quantificou a variação associada a cada fonte de incerteza,
utilizando a riqueza de espécies como variável resposta e métodos de modelagem, modelos climáticos
e cenários de emissão de gases de efeito estufa como fatores (ver Diniz-Filho et al., 2009). Em seguida,
obtivemos a soma de quadrados total, provenientes de cada uma dessas fontes de incerteza. Como, a par-

Figura 1. Padrão de riqueza de espécies de marsupiais do Brasil (atual e futuro, 2050) previsto por modelos de distribuição de
espécies gerados a partir de diferentes métodos de modelagem (GAM, GBM, GLMA, MARS, Random Forest, Redes Neurais),
modelos climáticos (CGCM3, MK2, HadCm3, NIES99) e cenários de emissão de gases de afeito estufa (otimista, B2a e pessi-
mista, A2a). Ver o texto para mais detalhes.

CONSERVAÇÃO 492 Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil


tir das projeções de cada modelo, fizemos a análise para cada célula da grade que cobre completamente
o Brasil, foi possível mapear cada componente da variância e identificar locais de baixa e alta incerteza
no país (ver Figura 2).
Os modelos de distribuição de espécies diferiram principalmente segundo os métodos de mode-
lagem empregados e os modelos climáticos utilizados na modelagem (Figura 1). Para a maioria das
espécies o valor da estatística TSS foi relativamente alto (TSS ± DP = 0,77 ± 0,14), indicando um bom
ajuste do modelo.
Os métodos utilizados para a modelagem foram responsáveis por 62,6% da variação entre as proje-
ções. Os modelos climáticos contribuíram com 10,3% e os cenários menos de 2,7% do total de variação.
Em geral, todos os métodos indicam alta riqueza no sudeste do Brasil, com baixa riqueza na porção sul e
nordeste. Projeções dos modelos lineares generalizados fornecem uma clara exceção a esse padrão, com
alta riqueza também na região norte do país (Figura 1).
Assim como para o clima atual, todos os nossos modelos prevêem uma redução na riqueza de es-
pécies, independente do cenário de emissão de gases de efeito estufa (Figura 1). Agora focaremos nossa
atenção no mapa consensual derivado da combinação de todas as projeções acima mencionadas, pon-
derada pelo ajuste do modelo. Esse modelo consensual prevê uma gama de mudanças nas distribuições
das espécies que culminam em alta riqueza de espécies na região sudeste do Brasil, tanto para o clima
atual quanto para 2050 (Figura 2). A maioria das espécies exibiu uma contração de sua distribuição

Figura 2. Mapa consensual do padrão de riqueza de espécies de marsupiais do Brasil para o clima atual e para o ano de 2050,
mapa do turnover médio previsto pelos modelos e mapas com a incerteza associada aos métodos de modelagem de distribuição,
modelos climáticos e cenários de emissão de gases de efeito estufa.

Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil 493 CONSERVAÇÃO


geográfica (em média 67% de contração), embora o modelo não preveja a extinção de nenhuma das
55 espécies até 2050 (Tabela 1). Embora os cenários futuros não tenham demonstrado uma dramática
redução na riqueza de espécies, o turnover foi alto em todo o Brasil, variando de 0 a 95%. A costa da
Mata Atlântica, a região centro-sul do Brasil e Amazônia ocidental devem ter altas taxas de substituição
de espécies (Figura 2 e Tabela 1).
As fontes de incerteza associadas aos modelos de distribuição de espécies mostram um padrão
diferente entre si (Figura 2). A incerteza oriunda dos métodos é maior na região nordeste, centro-oeste e
sul (regiões de baixa riqueza). A incerteza associada aos modelos climáticos, em contrapartida, é maior
na região norte. A fonte com menor incerteza associada aos modelos de distribuição das espécies são os
diferentes cenários de emissão de gases de efeito estufa.
Como dito anteriormente, a maioria das espécies possivelmente sofrerá uma redução de sua área
de distribuição. Para evidenciar esse padrão, calculamos a porcentagem de ganho e a perda de espaço
climático adequado das espécies entre o presente e o futuro, para cada combinação de modelo de distri-
buição de espécies e modelo climático (ver Figura 3). Para isso, quantificamos, por espécie, a quantidade

Figura 3. Proporção de locais


climaticamente adequados
que deve ser perdida ou ga-
nha por marsupiais do Brasil
de acordo com seis métodos
de modelagem de distribui-
ção de espécies (GAM, GBM,
GLMA, MARS, Random Fo-
rest, Redes Neurais) e quatro
modelos climáticos (CGCM3,
MK2, HadCm3, NIES99). Os
valores representam a media-
na da porcentagem de células
da grade perdidas ou ganhas
para todas as espécies de mar-
supiais, em um consenso de
cenários de emissão de gases
de efeito estufa (B2a e A2a).
A linha de 1 para 1, indica o
esperado caso a perda ou ga-
nho de clima adequado fosse
proporcional e aleatória. Ver
texto para detalhes.

CONSERVAÇÃO 494 Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil


de novas células que serão ocupadas (ganho de espaço climático adequado) e a quantidade de células
que serão perdidas (perda de espaço climático adequado) no futuro. Calculamos essas medidas sempre
em relação ao tamanho da distribuição geográfica das espécies no presente, tendo assim uma medida em
porcentagem de células. Finalmente, calculamos a mediana da porcentagem de células ganhas e perdi-
das para cada combinação de modelo de ditribuição de espécies e modelo climático e as representamos
no gráfico de dispersão (Figura 3, ver também Tabela 1, para resultados individualizados por cenário de
emissão de dados de efeito estufa, método de modelagem e modelo climático).
De maneira geral, os marsupiais devem perder mais espaço climático do que ganhar, sendo esse
padrão consistente para as combinações de métodos de modelagem e modelos climáticos (ver Figura 3,
Tabela 1). Entretanto, houve variação na magnitude das predições de perda e ganho entre os métodos e
os modelos climáticos, evidenciando agrupamentos reunidos sob os diferentes métodos utilizados para
a modelagem de distribuição, que se distinguem principalmente quanto ao ganho de espaço climático
(Figura 3). O método “Random Forest” apresentou maiores ganhos de espaço climático, ao passo que
outros métodos apresentaram valores semelhantes. Os modelos climáticos, em contrapartida, distin-
guem-se principalmente quanto à perda de espaço climático. Nesse caso, o modelo gerado pelo centro
Hadley (HadCm3), no Reino Unido, apresenta maiores perdas de clima adequado (Figura 3).
Para avaliar em que locais do Brasil um investimento estratégico em pesquisa e conservação de
marsupiais seria mais adequado, calculamos a porcentagem de espécies que retêm clima adequado em
cada célula de nossa grade (Figura 4). Esse valor é obtido dividindo o número de espécies que se encon-
tram atualmente na célula e que permanecerá na célula no futuro pela riqueza de espécies atual da célula
(ver Garcia et al., 2012).

Figura 4. Porcentagem de espécies de marsupiais brasileiros que devem reter locais com clima adequado. Os resultados cor-
respondem à mediana da porcentagem de espécies em cada local, segundo obtido pelo modelo consensual de todos os métodos
de modelagem (GAM, GBM, GLMA, MARS, Random Forest, Redes Neurais), modelos climáticos (CGCM3, MK2, HadCm3,
NIES99) e cenários de emissão de gases de afeito estufa (otimista, B2a e pessimista, A2a). Ver o texto para mais detalhes.

Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil 495 CONSERVAÇÃO


As regiões com maiores porcentagens de espécies com retenção de clima adequado no Brasil coin-
cidem com regiões de baixa substituição de espécies entre o presente e o futuro (i.e. baixo turnover;
compare as Figuras 3 e 4). Todos os biomas brasileiro possuem regiões com alta retenção de clima ade-
quado para marsupiais. Essas áreas são particularmente evidentes no extremo sul dos Pampas, no sul e
sudeste da Mata Atlântica, sudeste do Pantanal, norte do Cerrado, oeste e norte da Caatinga e ao leste e
noroeste da Amazônia (Figura 4).

Palavra Final
É importante observar que nossa abordagem é baseada na modelagem da distribuição de espécies
no Brasil e não leva em consideração que a distribuição (tamanho, formato e local) dos biomas brasilei-
ros pode se alterar (Salazar et al., 2007). As mudanças climáticas também podem mudar a distribuição
geográfica das espécies presentes em países ao redor do Brasil, que não foram incluídas nesta análise e
que poderiam invadir os próprios limites nacionais.
Apesar disso, acreditamos que nossas generalizações são válidas por duas razões (ver também
Diniz-Filho et al., 2009). Em relação às mudanças apenas no Brasil, isso seria um problema de fato
apenas para as espécies com distribuições limitadas e especialistas em habitat. O Brasil tem um
número baixo de marsupiais endêmicos, portanto, a modelagem da distribuição geográfica de um
grande número de espécies provavelmente forneceria um retrato realista para o país (apesar dessas
espécies poderem expandir para além do domínio sob análise, como em qualquer exercício de mo-
delagem). Em segundo lugar, o mesmo argumento de baixo endemismo é válido para a tendência
da baixa riqueza modelada de espécies, já que não levamos em consideração outras espécies que
estão atualmente fora do Brasil e que poderiam ocupar o país sob certas condições de mudanças
climáticas.
Nossa abordagem de modelagem também pressupõe que a distribuição geográfica das espécies
(e, consequentemente, a riqueza de espécies), é influenciada pelas variáveis ambientais utilizadas neste
estudo, as quais são todas de natureza climática (ver Terribile et al., 2009). Para a maioria das espécies,
os modelos realmente apresentaram uma adequação relativamente alta aos dados atuais (segundo a es-
tatística TSS).
Como indicamos no início do capítulo, modelos são uma simplificação da realidade e sempre têm
pressupostos claros. Vale à pena mencionar aqui uma citação do filósofo da ciência Karl Poper:
“A ciência não é um sistema de enunciados certos ou bem estabelecidos. [...]
Nossa ciência não é conhecimento (episteme): ela jamais pode proclamar haver
atingido a verdade, ou um substituto da verdade, como a probabilidade. [...] Não
sabemos: só podemos conjecturar. Nossas conjecturas são orientadas por fé não
científica, metafísica (embora biologicamente explicável) em leis, em regularida-
des que podemos desvelar, descobrir”, Karl Popper, A lógica da pesquisa cientí-
fica, p. 305-306. **
Mapear padrões baseados em modelos correlativos de distribuição de espécies tem se tornado uma
tarefa importante e amplamente difundida. Nossos resultados fornecem um panorama geral sobre os

** Karl R. Popper, A lógica da pesquisa científica. Ed. Pesamento-Cultrix, São Paulo. 567 p.

CONSERVAÇÃO 496 Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil


possíveis efeitos das mudanças climáticas globais sobre a distribuição de marsupiais que ocorrem no
Brasil e sobre padrões de riqueza de espécies e turnover exibidos por esse grupo.
Os resultados apontam para uma redução generalizada das distribuições das espécies, embora,
felizmente, não tenhamos previsto nenhuma extinção futura. Locais onde haverá presumivelmente a
manutenção do clima adequado para marsupiais são os mais indicados para estudos futuros sobre a
viabilidade de estabelecimento de áreas protegidas em qualquer nível ou áreas de amortecimento e prio-
ritárias manejo de fauna. Sob cenários de mudanças climáticas, os marsupiais do Brasil podem encontrar
refúgios estacionários (Araújo, 2009) em áreas atualmente protegidas quando a variação climática regis-
trada esteja dentro dos seus limites de tolerância ou quando tenham ao seu alcance habitats favoráveis.
Apesar da incerteza associada às projeções de deslocamentos das áreas de distribuição, é necessário que
ocorram esforços para garantir a conservação de áreas que irão tornar-se críticas para a persistência das
espécies no futuro (Garcia & Araújo, 2010).
É importante ressaltar que o processo de dispersão das espécies será crucial para a adaptação às
mudanças climáticas (Araújo, 2009). Como nem sempre as espécies poderão persistir ou migrar exclu-
sivamente por meio de áreas protegidas ou corredores de habitat adequado, faz-se necessário o mapea-
mento de áreas de elevada conectividade que permitam às espécies atravessar as paisagens à medida
que o clima muda (Garcia & Araújo, 2010). Essa necessidade realça a importância de estratégias de
conservação que abarquem não só áreas protegidas, mas também a matriz que as circunda (Hannah et
al., 2002; Opdam & Wascher, 2004). Ações como as mencionadas acima, especialmente quando com-
binadas, podem, a médio prazo, minimizar drasticamente o risco de extinção de marsupiais, protegendo
um importante componente da fauna dos ecossistemas naturais do Brasil.

Agradecimentos
Somos gratos à Nilton Cáceres pela gentileza do convite para escrever esse capítulo. R.D.L. é
bolsista de produtividade do CNPq (processo #304703/2011-7). P.L. é bolsista de doutorado do CNPq.
F.V.F. e J.T-F são bolsistas de doutorado da CAPES. A pesquisa do Laboratório de Biogeografia da Con-
servação tem sido constantemente financiada pelo CNPq, CAPES, Conservação Internacional do Brasil
e MCT-Rede CLIMA.

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CONSERVAÇÃO 498 Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil


Lista de Revisores
Alexandra dos Santos Pires Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
Alexandre Uarth Christoff Universidade Luterana do Brasil
Andressa Gatti Universidade Federal do Espírito Santo
Ciro Alberto de Oliveira Riveiro Universidade Federal do Paraná
Diego Astúa Universidade Federal de Pernambuco
Fernando A. dos Santos Fernandez Universidade Federal do Rio de Janeiro
Fernando Sedor Universidade Federal do Paraná
Gustavo Graciolli Universidade Federal do Mato Grosso do Sul
Helena de Godoy Bergallo Universidade do Estado do Rio de Janeiro
Jayme Augusto Prevedello Universidade Federal do Rio de Janeiro
José Alexandre F. Diniz-Filho Universidade Federal de Goiás
Lucélia Donatti Universidade Federal do Paraná
Maurício Eduardo Graipel Universidade Federal de Santa Catarina
Natália Oliveira Leiner Universidade Federal de Uberlândia
Nei Moreira Universidade Federal do Paraná (Palotina)
Nilton Carlos Cáceres Universidade Federal de Santa Maria
Paula Koeler Lira Universidade de São Paulo
Rosana Moraes Universidade Federal do Paraná
Mudanças climáticas globais e a distribuição de marsupiais no Brasil 501 CONSERVAÇÃO
ESPÉCIE: Caluromys lanatus | AUTOR: Hudson Garcia | LOCAL: UHE Salto Caxias, PR

ESPÉCIE: Caluromys lanatus | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: UHE Salto Caxias, PR

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 503 GALERIA


ESPÉCIE: Caluromys philander | AUTOR: Diogo Loretto | LOCAL: Guapimirim, RJ

GALERIA 504 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Caluromys philander | AUTOR: Nicolay Cunha | LOCAL: Sonora, MS

ESPÉCIE: Caluromys philander | AUTOR: Nicolay Cunha | LOCAL: Sonora, MS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 505 GALERIA


ESPÉCIE: Caluromys philander | AUTOR: Nicolay Cunha | LOCAL: Sonora, MS

ESPÉCIE: Chironectes minimus | AUTOR: Eden Federolf | LOCAL: Gravataí, RS

GALERIA 506 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Chironectes minimus | AUTOR: Eden Federolf | LOCAL: Gravataí, RS

ESPÉCIE: Chironectes minimus | AUTOR: Eden Federolf | LOCAL: Gravataí, RS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 507 GALERIA


ESPÉCIE: Chironectes minimus | AUTOR: Eden Federolf | LOCAL: Gravataí, RS

ESPÉCIE: Cryptonanus chacoensis | AUTOR: Jonas Sponchiado | LOCAL: P.E. Espinilho, RS

GALERIA 508 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Cryptonanus guahybae | AUTOR: Geruza Melo | LOCAL: Derrubadas, RS

ESPÉCIE: Didelphis albiventris | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Corumbá, MS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 509 GALERIA


ESPÉCIE: Didelphis albiventris | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Laguna Caarapã, MS

ESPÉCIE: Didelphis albiventris | AUTOR: Ana Cláudia Delciellos | LOCAL: Ouricuri, PE

GALERIA 510 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Didelphis albiventris carregando folhas com a cauda | AUTOR: Eden Federolf | LOCAL: Gravataí, RS

ESPÉCIE: Didelphis aurita | AUTOR: Ana Delciellos | LOCAL: Rio Claro, RJ

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 511 GALERIA


ESPÉCIE: Didelphis aurita | AUTOR: Geruza Melo | LOCAL: Derrubadas, RS

ESPÉCIE: Didelphis aurita | AUTOR: Hudson Garcia | LOCAL: Curitiba, PR

GALERIA 512 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Glironia venusta | AUTOR: Juliana Gualda-Barros | LOCAL: Porto Velho, RO

ESPÉCIE: Glironia venusta | AUTOR: Juliana Gualda-Barros | LOCAL: Porto Velho, RO

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 513 GALERIA


ESPÉCIE: Gracilinanus agilis | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Corumbá, MS

ESPÉCIE: Gracilinanus agilis | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Corumbá, MS

GALERIA 514 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Gracilinanus agilis | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Douradina, MS

ESPÉCIE: Gracilinanus agilis | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Porto Murtinho, MS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 515 GALERIA


ESPÉCIE: Gracilinanus agilis | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Porto Murtinho, MS

ESPÉCIE: Gracilinanus microtarsus | AUTOR: Eden Federolf | LOCAL: Gravataí, RS

GALERIA 516 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Gracilinanus microtarsus | AUTOR: Eden Federolf | LOCAL: Gravataí, RS

ESPÉCIE: Lutreolina crassicaudata | AUTOR: Felipe Fantacini | LOCAL: Florianópolis, SC

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 517 GALERIA


ESPÉCIE: Lutreolina crassicaudata | AUTOR: Hudson Garcia | LOCAL: Piraquara, PR

ESPÉCIE: Marmosa constantiae | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Bela Vista, MS

GALERIA 518 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Marmosa constantiae | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Bela Vista, MS

ESPÉCIE: Marmosa murina | AUTOR: Paulo Landgref-Filho | LOCAL: Angélica, MS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 519 GALERIA


ESPÉCIE: Marmosa paraguayana | AUTOR: Leonardo Lessa | LOCAL: São Gonçalo do Rio Preto, MG

ESPÉCIE: Marmosa paraguayana | AUTOR: Maurício Graipel | LOCAL: Florianópolis, SC

GALERIA 520 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Marmosops incanus | AUTOR: Leonardo Lessa | LOCAL: São Gonçalo do Rio Preto, MG

ESPÉCIE: Marmosops incanus | AUTOR: Leonardo Lessa | LOCAL: São Gonçalo do Rio Preto, MG

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 521 GALERIA


ESPÉCIE: Metachirus nudicaudatus | AUTOR: Helder Jose | LOCAL: Linhares, ES

ESPÉCIE: Metachirus nudicaudatus | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Itapoá, SC

GALERIA 522 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Monodelphis dimidiata | AUTOR: Jorge Cherem | LOCAL: Passos Maia, SC

ESPÉCIE: Monodelphis domestica | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Porto Murtinho, MS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 523 GALERIA


ESPÉCIE: Monodelphis domestica | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Porto Murtinho, MS

ESPÉCIE: Monodelphis iheringi | AUTOR: Felipe Fantacini | LOCAL: Brusque, SC

GALERIA 524 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Monodelphis scalops | AUTOR: Jorge Cherem | LOCAL: Guatambu, SC

ESPÉCIE: Monodelphis scalops | AUTOR: Juliana Quadros | LOCAL: Três Barras do Paraná, PR

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 525 GALERIA


ESPÉCIE: Monodelphis kunsi | AUTOR: Wellington Hannibal | LOCAL: Sonora, MS

ESPÉCIE: Monodelphis kunsi | AUTOR: Wellington Hannibal | LOCAL: Sonora, MS

GALERIA 526 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Philander frenatus | AUTOR: Ana Cláudia Delciellos | LOCAL: Rio Claro, RJ

ESPÉCIE: Philander opossum | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Corumbá, MS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 527 GALERIA


ESPÉCIE: Philander opossum | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Corumbá, MS

ESPÉCIE: Philander opossum | AUTOR: Wellington Hannibal | LOCAL: Corumbá, MS

GALERIA 528 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


ESPÉCIE: Thylamys macrurus | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Miranda, MS

ESPÉCIE: Thylamys macrurus | AUTOR: Nilton Cáceres | LOCAL: Campo Grande, MS

OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO 529 GALERIA


ESPÉCIE: Thylamys macrurus | AUTOR: Maurício Godoi | LOCAL: Dois Irmãos do Buriti, MS

ESPÉCIE: Thylamys karimii | AUTOR: André Mendonça | LOCAL: Posse, GO

GALERIA 530 OS Marsupiais DO BRASIL: BIOLOGIA, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO


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